Libro Diversidad Ecología y Manejo de plagas edafícolas

Primera edición, 2016 D. R. © 2016 Universidad Autónoma de Sinaloa Blvd. Miguel Tamayo Espinoza de los Monteros No. 2358 Desarrollo Urbano 3 Ríos, Culiacan de Rosales, Sinaloa, 80020, México. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla Dirección General de Fomento Editorial: Av. Juan de Palafox y Mendoza No. 406 Tel. y Fax 229 55 00 Ext. 5763. Puebla, Pue ISBN: 978 607 525 103 5 Impreso en México- Printed in México Tiraje 500 ejemplares Titulo: Diversidad, Ecología y Manejo de plagas edafícolas Editores: Gabriel Antonio Lugo García, Agustín Aragón García y Álvaro Reyes Olivas. Coordinación editorial: Gabriel Antonio Lugo García, Agustín Aragón García y Álvaro Reyes Olivas y. Diseño de Portada: Jorge Valdez Carrasco Forma sugerida para citar este libro: Lugo-García, G. A., A. Aragón-García y A. Reyes-Olivas y (Eds.). 2016. Diversidad, Ecología y Manejo de plagas edafícolas. Publicación Especial de la Universidad Autónoma de Sinaloa y la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. México. 254 p. D. R. © Ninguna parte de esta publicación, incluyendo el diseño de la cubierta puede ser reproducida, traducida, almacenada o transmitida de forma alguna ni por ningún otro medio, ya sea electrónico, mecánico, óptico, de grabación o fotocopia, sin permiso previo editores. Párrafos pequeños o figuras pueden reproducirse, dentro de lo estipulado en la Ley Federal del Derecho de Autor y el Convenio de Berna, o previa autorización por escrito de la editorial.

Primera edición, 2016 D. R. © 2016 Universidad Autónoma de Sinaloa Blvd. Miguel Tamayo Espinoza de los Monteros No. 2358 Desarrollo Urbano 3 Ríos, Culiacan de Rosales, Sinaloa, 80020, México. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla Dirección General de Fomento Editorial: Av. Juan de Palafox y Mendoza No. 406 Tel. y Fax 229 55 00 Ext. 5763. Puebla, Pue ISBN: 978 607 525 103 5 Impreso en México- Printed in México Tiraje 500 ejemplares Titulo: Diversidad, Ecología y Manejo de plagas edafícolas Editores: Gabriel Antonio Lugo García, Agustín Aragón García y Álvaro Reyes Olivas. Coordinación editorial: Gabriel Antonio Lugo García, Agustín Aragón García y Álvaro Reyes Olivas y. Diseño de Portada: Jorge Valdez Carrasco Forma sugerida para citar este libro: Lugo-García, G. A., A. Aragón-García y A. Reyes-Olivas y (Eds.). 2016. Diversidad, Ecología y Manejo de plagas edafícolas. Publicación Especial de la Universidad Autónoma de Sinaloa y la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. México. 254 p. D. R. © Ninguna parte de esta publicación, incluyendo el diseño de la cubierta puede ser reproducida, traducida, almacenada o transmitida de forma alguna ni por ningún otro medio, ya sea electrónico, mecánico, óptico, de grabación o fotocopia, sin permiso previo editores. Párrafos pequeños o figuras pueden reproducirse, dentro de lo estipulado en la Ley Federal del Derecho de Autor y el Convenio de Berna, o previa autorización por escrito de la editorial.

Benemérita Universidad Autónoma de Puebla Alfonso Esparza Ortiz Rector Rene Valdiviezo Sandoval Secretario General Ignacio Martínez Laguna Vicerrector de Investigación y Estudios de Posgrado Mtro. Flavio Marcelino Guzmán Sánchez Encargado de despacho. Vicerrectoría de Extensión y Difusión de la Cultura Ana María Dolores Huerta Jaramillo Directora de Fomento Editorial Jesús Francisco López Olguín Director del Instituto de Ciencias Agustín Aragón García Coordinador del Centro de Agroecología

Universidad Autónoma de Sinaloa Dr. Juan Eulogio Guerra Liera Rector Dr. Jesús Madueña Molina Secretario General M.C. Manuel De Jesús Lara Salazar Secretario de Administración y Finanzas Dr. José De Jesús Zazueta Morales Director General de Investigación y Posgrado M.C. Rosario Valdez Cuevas Director General de Investigación y Posgrado Zn Dr. Jorge Fabio Inzunza Castro Presidente del Colegio De Ciencias Agropecuarias M.C. Jaime Eleazar Borbolla Ibarra Secretario del Colegio De Ciencias Agropecuarias Dr. Gabriel Antonio Lugo García Líder del Cuerpo Académico Primera edición 2016 ISBN: 978 607 525 103 5  Benemérita

Universidad Autónoma de Puebla Dirección General de Fomento Editorial: Av. Juan de Palafox y Mendoza No. 406 Tel. y Fax 229 55 00 Ext. 5763. Puebla, Pue. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla 4 Sur 104. Colonia Centro C. P. 72000. Puebla, Pue. México Impreso y hecho en México Printed and made in Mexico

PRESENTACIÓN

Los efectos de la revolución verde en México motivaron que para 1978 se realizará la primera reunión académica sobre los insectos plaga edafícolas, mismos que se presentaban como un problema agrícola muy difícil de abordar. En esa ocasión se evidenció el enorme desconocimiento que sobre estos organismos edáficos se tenía; tanto en su identidad, ciclo biológico, hábitos reproductivos, alimenticios, enemigos naturales, preferencias de hábitat, etc.; así como, sobre su evaluación y métodos de estudio; y en cuanto a su manejo se aportaba muy poco. Enfrentando el enorme reto que impone el estudio de los insectos subterráneos, los especialistas establecieron reuniones cada cinco años para compartir los avances de investigación y a partir del 2003 se acordó realizar reuniones cada tres años. Así, de 1978 a 2014 se celebraron nueve reuniones, aportando un total de 155 contribuciones en los trabajos publicados en cada ocasión, ampliando paulatinamente la participación de colegas de todo el continente Americano y de otras regiones del mundo. Dichas obras reúnen la información especializada sobre el tema, y se ha vuelto material indispensable de consulta para profesionistas, técnicos, extensionistas, y todo aquel interesado en los aspectos relacionados con las especies de insectos que habitan el suelo y que en alguno de sus estadios se les considera plagas agrícolas. Los temas que cubren son de índole taxonómico, biológico, ecológico, sobre técnicas de muestreo de larvas, recolección de adultos y evaluación de daños, así como métodos y alternativas de manejo. En este libro se reúnen 17 contribuciones presentadas en la decima Mesa Redonda celebrada en Cósala, Sinaloa, México. Los capítulos del libro fueron elaborados por 52 autores, pertenecientes a 16 instituciones nacionales y del extranjero (Universidad de California, USA), entre ellos investigadores y profesores con amplia experiencia en el tema, pero también jóvenes entusiastas interesados en dirigir su formación en esta veta de conocimiento; lo cual augura un mayor avance científico y técnico, que en el futuro próximo deberá estar impactando positivamente los campos agrícolas del continente que padecen de plagas edafícolas, bajo un manejo armónico con la naturaleza y las condiciones socioeconómicas y culturales de los campesinos. Los editores

Contenido 1

Los escarabajos del género Phyllophaga Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae) de Chiapas, México. Adriana E. Castro-Ramírez y Concepción Ramírez-

Salinas

2

Especies de coleóptera Scarabaeoidea en la Sierra de Balacachi, Sinaloa, México. Francisco J. Arredondo Loyola, Gabriel Antonio Lugo G., Miguel

Ángel Morón, Álvaro Reyes O., Bardo Sánchez y Carlos Patricio Sauceda Acosta.

3

9

71

Coleópteros Scarabaeoidea edafícolas como indicadores agroecológicos en Veracruz, México. Miguel Ángel Morón, César V. Rojas-Gómez, Roberto

Arce-Pérez.

8

59

Especies de de Paranomala Paranomala (Coleoptera: Melolonthidae: Rutelinae) del estado de Puebla, México representadas en la colección del Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Víctor Alfonso Cuate Mozo,

Betzabeth Cecilia Pérez Torres, Agustín Aragón García, Miguel Ángel Morón y César V. Rojas Gómez

7

43

Especies de Coleoptera Scarabaeoidea en la reserva ecológica mundo natural, Cosala, Sinaloa. Gabriel Antonio Lugo García, Miguel Ángel

Morón, Álvaro Reyes Olivas, Ramón Cruz López, Bardo H. Sánchez-Soto y Carlos Patricio Sauceda Acosta.

6

31

Bionomía de las especies de Phyllophag a (Coleoptera: Melolonthidae) en el rancho los castaños, las Vigas, Veracruz, México . Miguel Ángel Morón,

Roberto Arce-Pérez y César V. Rojas-Gómez.

5

21

Melolóntidos (Coleoptera) (Coleoptera ) nocturnos de los municipios cacahuateros de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, México Adriana E. Castro-Ramírez,

Concepción Ramírez-Salinas, Josué G. Morales-Santis, Wilberth M. Sántiz-Pérez, Eddy J. Turrent-Robles y Felipe de Jesús Cruz-Solís

4

1

83

Microorganismos Microorgani smos alojados en el interior del aparato reproductor de coleópteros Melolonthidae como potenciales productores de atrayentes sexuales. Ángel Alonso Romero-López, María Rosete-Enríquez,

Francisco Javier Pérez-Estrada, Martha Raquel Trujillo-Vélez y Abraham Sánchez-Cruz.

101

Esquema de liberación y recepción de infoquímicos en dos “Melolóntidos” (Coleoptera: melolonthidae) de Sinaloa, México. Ángel Alonso RomeroLópez, Gabriel Antonio Lugo-García y Gonzalo Yanes-Gómez .

117

10

Efecto del frailecillo Macrodactylus nigripes Bates 1887 (Coleoptera: Melolonthidae) en la alimentación de pollas criollas de corral. Agustín

Aragón-García, Karla Paulina Ortiz-García, Betzabeth Cecilia PérezTorres, Miguel Ángel Morón, José Manuel Pino-Moreno y Dionicio Juárez-Ramón. 11

El complejo gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) y su relación con el suelo y el manejo agrícola en una comunidad de la cuenca del lago de Pátzcuaro. Paulette Huelgas Marroquín, Claudio Meléndez González,

Marta Astier Calderón, John Larsen, Miguel Nájera Rincón y Ek del Val de Gortari.

12

207

Notas sobre biología, distribución daños y fluctuación estacional de Colaspis chapalensis Blake (Coleoptera : Chrysomelidae) en Jalisco. Juan Francisco

Pérez-Domínguez, Javier Ireta Moreno, Rebeca Álvarez-Zagoya, Hugo Ernesto Flores-López y Antonio Marín-Jarillo 17

191

Primer reporte de hongos nematófagos contra Meloidogyne spp, en el norte de Sinaloa, México. Juan Fernando Sánchez Portillo, Gabriel Antonio

Lugo García, Manuel Mundo Ocampo, Álvaro Reyes Olivas, Irma De Ley Tandingan y J. Ole Becker 16

177

Aislamiento, selección e interacciones entre hongos entomopatógenos, gallina ciega, maíz y fertilización. Miguel B. Nájera Rincón, Abraham

Barajas Mendoza, Netzahualcóyotl Barrón Valle, Guadalupe Zitlalpopoca Hernández y John Larsen. 15

161

Especies de Coleoptera (Melolonthidae) asociadas a caña de azúcar (Saccharum officinarum l.) en Xalisco, Nayarit, México. Kenedy Antonio

Cortez-Isiordia, Néstor Isiordia-Aquino, Gabriel Antonio Lugo-García, Ricardo Javier Flores-Canales, Candelario Santillán-Ortega y Miguel Ángel Morón.

14

145

Especies de Melolonthidae recolectados en la zona maicera de Bécal, Campeche, México. Walther Torres-Cab, Gabriel Lugo-García y Esaú

Ruíz-Sánchez.

13

135

227

Dinámica de la distribución de huevecillos de Diabrotica virgifera zeae (Krysan y Smith) (Coleoptera: Chrysomelidae) en época seca en zonas maiceras de Jalisco. Juan Francisco Pérez-Domínguez, Javier Ireta-

Moreno, Rebeca Álvarez-Zagoya y Hugo Ernesto Flores-López.

239

LOS ESCARABAJOS DEL GÉNERO P h y l l o p h a g a (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) DE CHIAPAS, MÉXICO

Adriana E. Castro-Ramírez* Concepción Ramírez-Salinas El Colegio de la Frontera Sur, Agroecología Apartado Postal 63 San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. C.P. 29200. México *

[email protected]

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En: Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas. Lugo G. G. A., Aragón G. A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autónoma de Sinaloa y La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. pp. 1-19. ISBN: 978 607 525 103 5 ________________________________________________________________________

Diversidad, Ecología y Manejo de plagas edafícolas

Resumen Al ser el género Phyllophaga el poseedor de las principales especies cuyas larvas causan daños agrícolas, se analizó la información digitalizada en el programa “Biótica” de CONABIO del material entomológico correspondiente a dicho género, depositado en la Colección de Insectos Agrícolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de Cultivos, de El Colegio de La Frontera Sur (ECOSUR). La información se completó con la revisión de literatura para cada especie. El estado de Chiapas, México, cuenta con 37 especies de Phyllophaga y cinco especies afines (aff .); de todas se tiene información sobre la ubicación geográfica de su sitio de captura, hábitos de sus larvas, si son plagas agrícolas, método de recolecta y hospederos. Se registran nueve especies que tienen larvas rizófagas, una rizófaga-facultativa y una saprófaga; del resto de las especies se desconocen las preferencias de alimentación de sus larvas. Son 14 las especies únicas para el estado de Chiapas. De ellas, Phyllophaga rufotestacea (Moser, 1918) sólo se ha recolectado al sur de San Cristóbal, en un micro-reservorio natural con su endoparasitoide; no se encuentra la especie en otro lugar de Chiapas o México. Los otros registros sólo para el estado de Chiapas son: Phyllophaga abdominalis (Moser, 1921), Phyllophaga chamula (Morón, 1999), Phyllophaga guatemala (Saylor, 1940), Phyllophaga halfteriana (Morón, 1992), Phyllophaga jovelana (Morón y Cano, 2000) , Phyllophaga longifoliata (Moser, 1921), Phyllophaga marilucasana (Cano y Morón, 2002), Phyllophaga mentalis (Saylor, 1941), Phyllophaga pilosula (Moser, 1918), Phyllophaga aff. pilosula (Moser, 1918), Phyllophaga aff. spinitarsis (Moser, 1921), Phyllophaga tzeltala (Morón, 2013), Phyllophaga xkumuca (Morón, 1999) y Phyllophaga yaxbitana (Morón, 2000).

Palabras clave. Diversidad, larvas edafícolas, plagas del suelo, colección científica. Abstract Larvae of the main species of genus Phyllophaga cause agricultural damage and by this digitized information in the CONABIO “Biótica” program of the

entomological materials for that genus deposited in the Colección de Insectos Agrícolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de Cultivo, of El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), were analyzed. The information was completed with the review of literature for each species. The state of Chiapas, Mexico, has 37 species of Phyllophaga and five related species ( aff .), all of them with information from the capture site, if they are agricultural pests, collecting method, and their hosts. Nine species have larvae strict rhizophagous were recorded, one is rhizophagousoptional and another is saprophagous; the other species eating habits of their larvae are unknown. Fourteen unique species for the state of Chiapas were recorded. Phyllophaga rufotestacea (Moser, 1918) is a species that only been collected in southern San Cristobal where the larvae lives in a micro-reservoir 2

Castro-Ramírez y Ramírez-Salinas. El género Phyllophaga de Chiapas, Méx.

naturally with its parasitoid. No record for this species found anywhere else in Chiapas or Mexico. Species of the genus Phyllophaga that have only been captured in the state of Chiapas, are: Phyllophaga abdominalis (Moser, 1921), Phyllophaga chamula (Morón, 1999), Phyllophaga guatemala (Saylor, 1940), Phyllophaga halfteriana (Morón, 1992), Phyllophaga jovelana (Morón y Cano, 2000), Phyllophaga longifoliata (Moser, 1921), Phyllophaga marilucasana (Cano y Morón, 2002), Phyllophaga mentalis (Saylor, 1941), Phyllophaga pilosula (Moser, 1918), Phyllophaga aff. pilosula (Moser, 1918), Phyllophaga aff. spinitarsis (Moser, 1921), Phyllophaga tzeltala (Morón, 2013), Phyllophaga xkumuca (Morón, 1999) y Phyllophaga yaxbitana (Morón, 2000).

Key words. Diversity, soil larvae, soil pests, scientific collection. Introducción La Colección de Insectos Agrícolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de Cultivos (ECOSUR-San Cristóbal) inició, entre 1995 y 1996, como una necesidad para depositar y conservar los ejemplares de artrópodos que respaldaran las investigaciones de dicho proyecto, así como para mover o prestar organismos para cotejo de identidades por expertos. Desde su concepción se caracterizó por incluir tanto ejemplares adultos montados en alfileres y exhibidos en cajas de madera con tapa de cristal, como de inmaduros (huevos, larvas, pupas) contenidos en frascos con alcohol. Paulatinamente, la colección ha ido creciendo y, recientemente, la CONABIO aprobó el proyecto de digitalización, con lo cual se cambió la base de datos de Excel a la de “Biótica 5.0”, se fotografiaron los

ejemplares y permitió la estancia de tres especialistas para corroborar la identidad del material que resguarda. Además, cuenta con registro de SEMARNAT. Los escarabajos Melolonthidae son los mejor representados en la colección, debido a la línea de investigación que han desarrollado, en los últimos veinte años, la responsable y la curadora de la misma. Los melolóntidos adultos o “ronrones” tienen entre sus funciones polinizar plantas, consumir follaje, tallos, frutos y degradar materia orgánica en descomposición; algunas especies son depredadores y otras sirven de alimento para el hombre o animales. Sus larvas, conocidas como “gallinas ciegas”, desempeñan papeles importantes en el suelo, al removerlo acarrean hacia arriba elementos minerales más abundantes en las capas inferiores o arrastran hacia abajo los orgánicos depositados cerca de la superficie (Romero-López et al ., 2010); al crear túneles temporales permiten que circulen mejor el agua y el aire (Morón et al ., 2010a). Para cada región existen diferentes tipos de “gallina ciega” y, de acuerdo con sus hábitos alimenticios, se clasifican en rizófagos, saprófagos y facultativos (Morón, 1986; Castro-Ramírez et al ., 2004). Particularmente, las larvas de algunas especies del género Phyllophaga llegan a ser importantes 3


económicamente por el daño que ocasionan a los cultivos (Castro-Ramírez et al ., 2005), por ello son pertinentes los estudios con estos escarabajos. Chiapas es el estado de la República Mexicana con mayor riqueza específica de los coleópteros Melolonthidae (368); también es el estado con la cifra más elevada de endemismos (94) (Morón et al ., 2014). Son muchas las publicaciones que refieren a las especies del género Phyllophaga, tanto a nivel nacional como en Latinoamérica; la mayoría de ellas generadas por el Dr. Miguel Ángel Morón (INECOL, Xalapa), quien se ha dedicado a reunir, sistematizar y actualizar la información de forma constante, pero también es un descriptor activo de nuevas especies o nuevos registros de ellas para diferentes estados, países o regiones (v.g. Morón, 1986; Cano y Morón, 1998; Morón 1993, 2003a, 2003b; Morón y Blas, 2006; Morón et al ., 1997, 2010b).

Materiales y métodos Se trabajó la información contenida en la base de datos Biótica 5.0 para el género Phyllophaga en el estado de Chiapas. Además, se revisó la literatura de cada especie. Se presentan en orden alfabético las 37 especies y después las cinco especies afines; posterior a cada nombre específico, con su descriptor y año, la información se indica en el siguiente orden y abreviaturas: total de ejemplares en la Colección (Total # ej.), meses (en números romanos) y años de recolecta; lugar, señalando primero el municipio y entre paréntesis el o las localidades; entre guiones el nombre de las zonas agrícolas u otro sitio específico dentro de la localidad; coordenadas geográficas (N = latitud Norte y O = longitud Oeste) y altitud sobre el nivel medio del mar (msnm). El método de captura (Met cap) se abrevia ap, para alumbrado público; lm, para lámpara manual; tl, trampa de luz; tln, trampa de luz negra; tlf, trampa de luz fluorescente; ad, alumbrado doméstico; cd, para captura directa y Hosp, para hospedero. La vegetación o cultivo al que estaba asociado (Asoc.) cuando fue capturado se abrevia: m, maíz; m-r, maíz con riego; m-t, maíz de temporal; m-f, maíz-frijol; f, frijol; fb, frijol bótil; pa, papa; c, cacahuate; ca, calabaza; pas, pastizal; Aa, alnus o najk (tzeltal), Alnus acuminata var. arguta (Schltdl.) Furlow (Betulaceae); Qa, Cuphea aequipetala (Litraceae); tz, tzibanté (tzeltal), Cornus excelsa H.B.K. (Cornaceae); ro, roble, Quercus rugosa Née y Quercus dysophylla Benth; en, encino, Q. crassifolia H. et B.; ch, chiquinib o chiquinip y Qc, Quercus crispipilis Trel.; O, Oxalis sp. (Oxalidaceae); Aq, Artharaxon quartinianues (Poaceae); St, Salvia tiliaefolia Vahl (Labiatae); Pix, Physalis ixocarpa Brot. ex Horm.; Bo, Bidens odorata Cav. (Asteraceae); bam, bambú; b-pr, bosque primario; bmm, bosque mesófilo de montaña; bpi, bosque de pino; bpi-e-l, bosque de pino-encino-liquidámbar; mat, matorral y bh, bosque húmedo. El hábito alimenticio (Hab.) de las larvas se indica con r, para rizófaga; f, para facultativa; s, para saprófaga; y nc, para desconocido.

4


Al final se muestra, en el Cuadro 1, la información obtenida de la revisión bibliográfica complementaria sobre la distribución de las especies y las preferencias de alimentación de sus estadios larvarios.

Resultados y discusión Phyllophaga abdominalis (Moser, 1921). Total: 1 ej. VI-1998, Tenejapa (Tenejapa -

TeleCOBACH-), 16° 49´ 14.8´´ N y 92° 30´ 15.4´´ O; 2025 msnm. Met cap: ad y ap. Hab: nc. Reportada únicamente para Chiapas. Phyllophaga aegrota (Bates, 1888). Total 1 ej. V-2001, Oxchuc (Tzunum), 16° 50´

28´´ N y 92° 22´ 25´´ O; 1787 msnm. Met cap: ad. Hab: nc. Phyllophaga chamula (Morón, 1999). Total 75 ej. IV-VI 2001, 2004, 2010, 2009, y

2012; Oxchuc (Tzunún), Amatenango del Valle (San Nicolás), Tenejapa (Navil, Tenejapa -TeleCOBACH-), Motozintla (El Carrizal y Vicente Guerrero), Teopisca (Tzajalá Balwitz), San Cristóbal de Las Casas (Santa Lucía); 16° 50´ 28´´ N y 92° 22´ 25´´ O, 16° 41´ 8.28´´ N y 92° 39´ 12.98´´ O; 1787-2497 msnm. Met cap: ad, lm, ap, tl y tln; Asoc: bmm. Hab: nc. Únicamente se registra para Chiapas . Phyllophaga chiapensis (Chiapin, 1935). Total 11 ej. IV-VII 2000, 2001, 2002, 2006

y 2013; Villa Flores (El Jardín, Villa Flores y Francisco Villa), Cintalapa de Figueroa (Mérida), Venustiano Carranza (Aguacatenango -El Sumidero-), Comitán (Villahermosa Yalumá -Chacaljá-); 16° 19´ 30´´ N y 93° 08´ 01´´ O, 16° 20´ 04.7´´ N y 92° 04´ 26.3´´ O; 519-1775 msnm. Met cap: ad, lm, tl, ap. Asoc: m y c. Hab: nc. Phyllophaga cinnamomea (Blanchard, 1850). Total 14 ej. IV-VI 2001, 2010 y 2013;

Rayón, Trinitaria (San Rafael El Arco) y Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH-), 17° 12´ 01´´ N y 93° 00´ 41´´ O, 16° 49´ 14.8´´ N y 92° 30´ 15.4´´ O; 1335-2025 msnm. Met cap: ap, tlf, tln. Asoc: bmm. Hab: nc. Phyllophaga cometes (Bates, 1888). Total 56 ej. IV-VII 2000, 2001, 2002, 2004,

2006 y 2010; Trinitaria (San Rafael El Arco), Comitán (Villahermosa Yalumá Chacaljá, Llano Grande, La Galera-), Venustiano Carranza (Aguacatenango -El Sumidero y Centro-, Monte Los Olivos), Amatenango del Valle; 16° 31´ 43.9´´ N y 92° 26´ 05.8´´ O; 1489-1833 msnm. Met cap: ad, ap, tln, lm y tl. Asoc: h y bmm. Hab: nc. Phyllophaga disca (Saylor, 1943). Total 90 ej. V-VII 2006 y 2013. Villa Flores (El

Jardín, Cuauhtémoc y Francisco Villa), Cintalapa de Figueroa (C.F., Mérida y Francisco I Madero), Jiquipilas (Fábrica de cacahuate y Nueva Independencia); 16° 19´ 30´´ N y 93° 08´ 01´´ O, 16° 27´ 35´´ N y 93° 46´ 46´´ O, 519- 606 msnm; Met cap: ap, tl, ad; Asoc: m y c. Hab: nc. 5


Phyllophaga fulviventris (Moser, 1918). Total 51 ej. V-VI 2000, 2006, 2013 y 2014;

Villaflores (El Jardín, Cuauhtémoc y Francisco Villa), Jiquipilas (Jiquipilas, Nueva Independencia, José María Pino Suárez y Tierra y Libertad), Cintalapa de Figueroa (Mérida y Villa Morelos); 16° 19´ 30´´ N y 93° 08´ 01´´ O, 16° 28´ 48´´ N y 93° 55´ 40´´ O, 519-700 msnm; Met cap: ap, tl, ad y h; Asoc: m, c; Hosp: árbol de Sapium nitidum (Euphorbiaceae). Phyllophaga guatemala (Saylor, 1940). Total 30 ej. IV-VII 1998-2001, 2004 y 2009;

Oxchuc (Tzunún y Pacvilna), Tenejapa (TELECOBACH), San Cristóbal de Las Casas (SCLC y Santa Lucía); 16° 50´ 28´´ N y 92° 22´ 25´´ O, 16° 41´ 8.28´´ N y 92° 39´ 12.98´´ O; 1787-2497 msnm; Met cap: lm y ad; Asoc: mat, bh; Hab: nc. Phyllophaga halffteriana (Morón, 1992). Total 11 ej. IV, V, VI y VII 2000 al 2002; Tenejapa (Majosik), Comitán (Vistahermosa Yalumá -Chacalja y La Galera- y Juznajab la Laguna), 16° 53´ 52´´ N y 92° 29´ 36´´ O, 16° 22´ 55.4´´ N y 92° 06´ 20.6´´ O; 1422-1840 msnm. Met cap: ap, lm. Hab: nc. Está reportada únicamente para el estado de Chiapas. Phyllophaga integriceps (Moser, 1918). Total 1 ej. VI 2014; Cintalapa de Figueroa

(Vista Hermosa), 16° 31´ 07´´ N y 93° 57´ 43´´ O, 659 msnm; Met cap: ap. Hab: nc. Phyllophaga jovelana (Morón y Cano, 2000). Total 4 ej. V-VI 2004 y 2010, Trinitaria (San Rafael El Arco, Laguna de Montebello), San Cristóbal de Las Casas (Huitepec), 16° 44´ 38´´ N y 92° 42´ 15´´ O, 1470-2240 msnm; Met cap: tlf y tln; Asoc: bam, bpi, bpi-e-l, bmm; Hab: nc. La especie se registra únicamente para Chiapas. Phyllophaga lenis (Horn, 1887). Total 85 ej. V-VI 2000, 2001, 2006 y 2013;

Jiquipilas (Jiquipilas, fábrica de cacahuate y Nueva Independencia), Villaflores (El Jardín, Cuauhtémoc, Villaflores y Francisco Villa), Cintalapa de Figueroa (Mérida y Francisco I. Madero), Comitán (Villahermosa Yalumá -Chacaljá-); 16° 40´ 05´´ N y 93° 38´ 48´´ O, 16° 20´ 03.0´´ N y 92° 04' 40.5´´ O, 531-1730 msnm; Met cap: lm, ap, tl y ad; Asoc: m, c, f; Hab: r. Phyllophaga lineatoides (Morón, 2000). Total 29 ej. IV, V, VI y VII 2001, 2002 y

2004; Oxchuc (Tzunún, Piedra Escrita y Pacvilna), Tenejapa (este, TELECOBACH, sur, Winiktón y sur de Navil), San Cristóbal de Las Casas (Huitepec); 16° 50´ 28´´ N y 92° 22´ 25´´ O, 16° 44´ 38´´ N y 92° 42´ 15´´ O, 17872240 msnm; Met cap: ad, ap, lm; Asoc: pas, bam y bh; Hab: nc. Phyllophaga longifoliata (Moser, 1921). Total 54 ej. III, IV y V 2001 y 2002; Oxchuc

(Tzunún, Pacvilna, Piedra Escrita y Oxchuc cabecera), 16° 48´ 56.3´´ N y 92° 22´ 44.6´´ O, 16° 49´ 05´´ N y 92° 22´ 40´´ O, 1964-2049 msnm; Met cap: ad, lm; Asoc: pas y mat; Hab: nc.

6


Phyllophaga marilucasana (Cano y Morón, 2002). Total 8 ej. V 2009, San Cristóbal

de Las Casas (Santa Lucía), 16° 41´ 8.28´´ N y 92° 39´ 12.98´´ O, 2497 msnm; Met cap: ad. Asoc: bpe. Hab: nc. Reportada solo para Chiapas. Phyllophaga menetriesi (Blanchard, 1850). Total 493 ej. IV-VI 1996 al 2002, 2011,

2012 y 2014; San Juan Cancuc (San José Chacté), Tenejapa (Majosik, Tenejapa TeleCOBACH-), Comitán (Villahermosa Yalumá -Chacaljá, Llano Grande y La Galera-, Juznajab -La Laguna-), Venustiano Carranza (Aguacatenango -Barrio La Huerta y Parque-), Oxchuc (Pacvilna, Tzunún y Piedra Escrita), Amatenango del Valle (El Madronal), Teopisca, Bochil (Emiliano Zapata), Motozintla (Plan Grande, El Carrizal y Vicente Guerrero), Chanal (Barrio la Montaña, Centro y Barrio Nuevo), 16° 56´ 41´´ N y 92° 19´ 26´´ O, 15° 23´ 7.81´´ N y 92°18´ 47.23´´ O, 11922184 msnm; Met cap: tln, ad, ap, lm; Asoc: m-r, m-t, hor, hojarasca de encino, pas; St, ro y ch. Hab: r. Phyllophaga mentalis (Saylor, 1941). Total 6 ej. V y VII 2010; Trinitaria (Vivero de

Los Lagos, San Rafael El Arco); 1470-1544 msnm; Met cap: tlf, ap y tln; Asoc: bmm, bpel Hab: nc. Phyllophaga obsoleta (Blanchard, 1850). Total 1105 ej. IV, V y VI 1995 al 2002,

2009 al 2012 y 2014; Amatenango del Valle (El Madronal -parcelas y parque-), Bochil (La Laguna y Emiliano Zapata), Comitán (Juznajab -La Laguna-, Villahermosa Yalumá -Chacaljá, Llano Grande, La Galera y V. Y-), Chanal (Barrio La Montaña -parcela, centro), Motozintla (Plan Grande, El Carrizal, Vicente Guerrero), Ocosingo, Oxchuc (Tzunún, Oxchuc, Piedra Escrita y Pacvilna), Rayón, San Cristóbal de Las Casas (Santa Lucía y SCLC -Las Gardenias, Erasto Urbina, Las Minas, sur, La Albarrada, ECOSUR, La EST, La Cañada, Maravilla, La Escondida, Los Alcanfores-), San Juan Cancuc (San José Chacté), San Juan Chamula (Cuchulumtic), Tenejapa (Tenejapa -este, TeleCOBACH, norte, sur-, Winikton y sur de Navil), Teopisca (Teopisca y San Isidro Chichihuistán), Trinitaria (Laguna de Montebello y San Rafael El Arco), Venustiano Carranza (Aguacatenango -casa Gilberto, Barrio La Huerta, Centro y Telesecundaria-), Zinacantán (Chajtoj); 16° 54´ 26´´ N y 92° 05´ 46´´ O, 16° 41´ 8.28´´ N y 92° 39´ 12.98´´ O, 888-2497 msnm; Met cap: ad, colecta directa suelo, ap, lm, tln, tlf; Asoc: m-r, m-t, pas, be, mat, bmm, bp, St, O, Aq; Hosp: Ca, Qc, Aa, ro y ch; Hab: r. Phyllophaga parvisetis (Bates, 1888). Total 1 ej. VI 2013; Cintalapa de Figueroa

(Francisco I Madero), 16° 48´ 09´´ N y 93° 45´ 20´´ O, 789 msnm; Met cap: ad; Asoc: f, m y c; Hab: nc. Phyllophaga pilosula (Moser, 1918). Total 517 ej. IV, V y VI 1996, 1998, 2000 al

2004, 2011, 2012 y 2014; Amatenango del Valle (San Nicolás y Aljó), Chanal (Centro), Motozintla (El Carrizal, Vicente Guerrero), Oxchuc (Tzunún, Oxchuc, Piedra Escrita, Pacvilna), San Cristóbal de Las Casas (Santa Lucía y SCLC -Col. Erasto Urbina, terminal Cristóbal Colón, La Albarrada, sur, La EST., ECOSUR, La 7


Cañada, Maravilla, La Escondida, Los Alcanfores, Getzamani-), San Juan Cancuc (San José Chacté), Tenejapa (Tenejapa -sur, este, norte, TeleCOBACH-, Winiktón, sur Navil), Teopisca (Tzajalá Balwitz), Venustiano Carranza (Aguacatenango -Barrio La Huerta, parque central-), Zinacantán (Shulvo); 16° 56´ 41´´ N y 92° 19´ 26´´ O, 16° 36´ 30.84´´ N y 92° 28´ 19.92´´ O; 1192-2460 msnm; Met cap: ad, cd, ap, lm y tl; Asoc: m, m-cal, mat, pas; Hos: en, tz y Aa; Hab: nc. Phyllophaga pruinosa (Blanchard, 1850). Total 2 ej. V y VI 1998 y 2010, Trinitaria

(San Rafael El Arco) y San Cristóbal de Las Casas (colonia la Isla); 16° 44´ 23.30´´ N y 92° 38´ 42.57´´ O; 1470- 2125 msnm; Met cap: tlf y cd. Asoc: bmm. Hab: nc. Phyllophaga ravida (Blanchard, 1850). Total 475 ej. III-VI 1996 al 2002, 2006, 2011, 2012 y 2014; Villaflores (El Jardín, Cuauhtémoc, Villaflores y Francisco Villa), San Juan Cancuc (San José Chacté), Bochil (La Laguna, Francisco Villa, Emiliano Zapata), Comitán (Juznajab, La Laguna, Villahermosa Yalumá -Chacaljá, Llano Grande, La Galera, V.Y-), Venustiano Carranza (Aguacatenango -El Sumidero, Barrio La Huerta, parque central-), Amatenango del Valle (El Madronal parcelas-), Teopisca (-trampa 2-), Oxchuc (Piedra Escrita), Motozintla (Plan Grande, El Carrizal, Vicente Guerrero), Chanal (Barrio Nuevo y Centro), Tenejapa (Sur Navil, Tenejapa -este, norte, TeleCOBACH-), San Cristóbal de Las Casas (SCLC -Las Gardenias, Erasto Urbina, Las Minas, Dr. Correa, La Albarrada, La EST, ECOSUR, La Cañada, Maravilla, Pequeño Sol y Los Alcanfores-); 16° 19´ 30´´ N y 93° 08´ 01´´ O, 16° 44´ 31.90´´ N y 92° 39´ 58.55´´ O, 519-2160 msnm; Met cap: cd, ad, ap, tln, lm, tl; Asoc: m-r, m-t, hort, St; Hosp: ro, ch, en; Hab: r. Phyllophaga rorulenta (Burmeister, 1855). Total 4 ej. V 2013; Rayón; 17° 12´ 01´´

N y 93° 00´ 41´´ O, 1335 msnm; Met cap: ap; Hab: nc. Phyllophaga rufithorax (Moser, 1921). Total 8 ej. VI y VII 2001 al 2003; San

Cristóbal de Las Casas (SCLC -Dr. Correa, Parque Central, Barrio El Cerrillo-); 16° 42´ 23.95´´ N y 92° 37´ 12.73´´ O, 16° 44´ 28.51´´ N y 92° 38´ 9.25´´ O; 2134-2145 msnm; Met cap: ap, lm, ad; Asoc: fb; Hab: nc. Phyllophaga rufotestacea (Moser, 1918). Total 126 ej. IV-X 2001 al 2004; San

Cristóbal de Las Casas (SCLC -Dr. Correa, La EST, ECOSUR y colonia Maravilla); 16° 42´ 23.95´´ N y 92° 37´ 12.73´´ O, 16° 45´ 31.67´´ N y 19° 39´ 30.54´´ O; 2134-2143 msnm; Met cap: lm, ap; Asoc: pa-f, f, m y fb; Hosp: Phaseolus coccineus L. (Fabaceae); Tithonia sp. (Compositae); Cornus excelsa HBK (Cornaceae); Amelanchier sp. (Rosaceae); Prunus domestica L. (Rosaceae); Crataegus pubescens (H.B.K.), Steudel (Rosaceae); y Fraxinus uhdei (Wenzig) Ling. (Oleaceae) (Ramírez-Salinas et al ., 2006). Hab: s. Especie única de San Cristóbal, Chiapas. Phyllophaga rugipennis (Schauffus, 1858). Total 104 ej. IV, V y VI 1999 al 2002 y

2010; San Juan Cancuc (San José Chacté), Trinitaria (San Rafael El Arco y vivero de Los Lagos), Venustiano Carranza (Aguacatenango -Centro-), Tenejapa 8


(Majosik, Tenejapa -TeleCOBACH-), Oxchuc (Tzunún, Pacvilna, Piedra Escrita, Oxchuc); 16° 56´ 41´´ N y 92° 19´ 26´´ O, 16° 49´ 05´´ N y 92° 22´ 40´´ O; 11922049 msnm; Met cap: ad, ap, lm, tln, tlf; Asoc: m, pas, bmm, bpel; Hosp: najk' y sibanté (Cornus); Hab: nc. Phyllophaga rugulosa (Blanchard, 1850). Total 79 ej. IV y V 2000 al 2002; Oxchuc

(Tzunún, Piedra Escrita, Pacvilna) y Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH-); 16° 50´ 28´´ N y 92° 22´ 25´´ O, 16° 49´ 04.1´´ N y 92° 30´ 27.7´´ O; 1787-2049 msnm; Met cap: ad, lm, ap y cd; Asoc: pas; Hosp: ciruela, sibanté ( Cornus) y najk'. Hab: nc. Phyllophaga scabripyga (Bates, 1888). Total 73 ej. IV y V 2000, 2001, 2002, 2011 y 2012; Venustiano Carranza (Monte los Olivos y Aguacatenango –centro-)

Comitán (Vistahermosa Yalumá -Chacalja-), Motozintla (El Carrizal y Vicente Guerrero); 16° 27´ 56.1´´ N y 92° 25´ 08.0´´ O, 15° 23´ 7.81´´ N y 92° 18´ 47.23´´ O; 1726-2184 msnm; Met cap: ad, lm, ap, tl; Hab: nc. Phyllophaga senicula (Bates, 1888). Total 292 ej. IV-VII y X 1998 al 2004 y 2009;

San Juan Cancuc (San José Chacté), Oxchuc (Tzunún, Piedra Escrita, Pacvilna), Tenejapa (Navil, Tenejapa -TeleCOBACH, norte, sur-), San Cristóbal de Las Casas (Santa Lucía y SCLC -Las Gardenias, Erasto Urbina, Cinco de marzo, UNACH, Dr. Correa, EST sur, Maravilla, El Cerrillo, La Escondida, Huitepec, Las Piedrecitas-), Teopisca (Tzajalá Balwitz); 16° 56´ 41´´ N y 92° 19´ 26´´ O, 16° 36´ 30.84´´ N y 92° 28´ 19.92´´ O; 1192 a 2460 msnm; Met cap: ad, lm, ap; Asoc: m, calabaza, pa-f, f, fb, pas, bh, bs, bmm; Hosp: sibanté Cornus excelsa Kunth (Cornaceae), Amelanchier sp. (Rosaceae), Pronus domestica L. (Rosaceae), Fraxinus uhdei (Wenzig) (Oleaceae), Crataegus pubescens H.B. K. Steudel (Rosaceae) y Phaseolus coccineus L. (Fabaceae); Hab: nc. Phyllophaga sturmi (Bates, 1888). Total 7 ej. V-VI 2010; Trinitaria (San Rafael El

Arco, Laguna de Montebello); 1489-1540 msnm; Met cap: tln, tlf; Asoc: bmm y bpi; Hab: nc. Phyllophaga tenuipilis (Bates, 1888). Total 263 ej. IV, V y VI 1996 al 2002 y 2010,

2011, 2012, 2013 y 2014; Amatenango del Valle (El Madronal), Bochil (La Laguna y Emiliano Zapata), Chanal (Barrio la Montaña), Chilón (Bawitz Guadalupe), Rayón, San Juan Cancuc (San José Chacté), Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH, Majosik), Trinitaria (Laguna de Montebello), Venustiano Carranza (Aguacatenango -Centro, La Huerta, TeleSecundaria-), Oxchuc, Motozintla (Plan Grande, El Carrizal, Vicente Guerrero); 16° 56´ 41´´ N y 92° 19´ 26´´ O, 16° 38´ 36.69´´ N y 92° 15´ 17.24” O; 1192 a 2090 m snm; Met cap: ap, lm, ad, tlf; Asoc: mr, m-t, m-f, St; Hosp: ro y ch; Hab: r. Phyllophaga testaceipennis (Blanchard, 1850). Total 345 ej. IV, V y VI 1997 al

2002, 2010, 2012, 2013 y 2014; Amatenango del Valle (El Madronal), Bochil (Emiliano Zapata), Chilón (Bawitz Guadalupe), Comitán (Juznajab -La laguna- y 9


Villahermosa Yalumá -Chacaljá, Llano Grande, La Galera-), Jiquipilas (Nueva Independencia), Motozintla (El Carrizal), Oxchuc (Tzunún, Piedra Escrita y Pacvilna), San Cristóbal de Las Casas (SCLC -Colonia Maravilla-), Tenejapa (Majosik y Tenejapa -TeleCOBACH-), Teopisca (Teopisca -trampa 1-), Trinitaria (San Rafael El Arco y vivero Los Lagos), Venustiano Carranza (Aguacatenango Barrio La Huerta, Parque-); 16° 27´ 35´´ N y 93° 46´ 46´´ O, 15° 24´ 51.41´´ N y 92° 17´ 39.08´´ O; 606 a 2174 msnm; Met cap: tln, ad, ap, lm; Asoc: m-r, m-t, hort, ma, pas, bmm, bpel, St, Bo; Hosp: ro y ch. Hab: r. Phyllophaga tumulosa (Bates, 1888). Total 393 ej. III, IV, V, VI y VII 1996 al 2003 y

de 2010 a 2012; Amatenango del Valle (El Madronal), Bochil (Emiliano Zapata), Motozintla (El Carrizal, Vicente Guerrero), Oxchuc (Oxchuc), San Cristóbal de las Casas (Santa Lucía, SCLC -Erasto Urbina, Las Gardenias, Dr. Correa, sur, La Albarrada, ECOSUR, La Cañada, Maravilla, Pequeño Sol, La Escondida, Los Alcanfores-), San Juan Cancuc (San José Chacté), Tenejapa (Navil -sur-, Tenejapa -TeleCOBACH y norte-), Trinitaria (vivero Los Lagos), Venustiano Carranza (Aguacatenango -El Sumidero, Barrio La Huerta, poniente, sur, parque central y Telesecundaria), Zinacantán (Chajtoj); 16° 56´ 41´´ N y 92° 19´ 26´´ O, 16° 41´ 8.28´´ N y 92° 39´ 12.98´´ O; 1192-2497 msnm; Met cap: cd, ad, ap, lm, tln; Asoc: m-r, m-t, f, fb, bpel, St, Pix; Hosp: bejuco de colibrí, ro, ch, tejocote y fb; Hab: rf. Phyllophaga tzeltala (Morón, 2013). Total 100 ej. IV, V y VII 2001, 2002 y 2004.

Oxchuc (Tzunún y Piedra Escrita) y San Cristóbal de Las Casas (SCLC -Huitepec); 16° 50´ 28´´ N y 92° 22´ 25´´ O, 16° 44´ 38´´ N y 92° 42´ 15´´ O; 1787-2240 msnm; Met cap: ad, lm, cd; Asoc: bs, bpe, ro; Hosp: ciruelo Prunus domestica L., (Rosaceae). Hab: nc. Reportada únicamente en el estado de Chiapas. Phyllophaga xkumuca (Morón, 1999). Total 3 ej. V-2013; Palenque (Reforma

Agraria -Chiniquija-), 17° 24´ 33´´ N y 91° 39´ 41´´ O , 145 msnm; Met cap: lm; Hab: nc. Registrada solo para Chiapas. Phyllophaga yaxbitana (Morón, 2000). Total 23 ej. V 2009 y 2012, Motozintla

(Vicente Guerrero) y San Cristóbal de Las Casas (Santa Lucía), 15° 23´ 7.81´´ N y 92° 18´ 47.23´´ O, 16° 41´ 8.28´´ N y 92° 39´ 12.98´´ O; 2184-2497 msnm; Met cap: ad, ap; Hab: nc. Solo registrada en el estado de Chiapas. Phyllophaga aff. cometes . Total 2 ej. V-2001; Comitán (Villahermosa Yalumá -

Chacaljá-); 16° 19´ 02.0´´ N y 92° 04´ 31.7´´ O; 1706 msnm; Met cap: lm; Hab: nc. Phyllophaga aff marilucasana . Total 5 ej. V-2009; San Cristóbal de Las Casas (Santa Lucía), 16° 41´ 8.28´´ N y 92° 39´ 12.98´´ O; 2497 msnm; Met cap: ad; Hab: nc. Phyllophaga aff . multipora (Bates, 1888). Total 7 ej. V y VI 2006 y 2013; Villaflores

(El Jardín, Villaflores, Francisco Villa), Jiquipilas (Nueva Independencia), 16° 19´ 10


30´´ N y 93° 08´ 01´´ O, 16° 27´ 35´´ N y 93° 46´ 46´´ O; 519-606 msnm; Met cap: ap y tl; Hab: nc. Phyllophaga aff. pilosula . Total 1 ej. VI-1998, Tenejapa (Tenejapa-TeleCOBACH-),

16° 49´ 14.8´´ N y 92° 30´ 15.4´´ O; 2025 msnm; Met cap: ad; Hab: nc. Phyllophaga aff. spinitarsis (Moser, 1921). Total 13 ej. IV, V y VI 1998, 2000 y

2001; Tenejapa (Tenejapa -TeleCOBACH-), 16° 49´ 14.8´´ N y 92° 30´ 15.4´´ O; 2025 msnm; Met cap: ad y ap. Hab: nc. Nótese en el Cuadro 1 que se desconoce el hábito alimenticio para la mayoría de especies. De las que no se muestran signos de interrogación se tiene la certeza de su preferencia alimenticia. La información aquí vertida es de relevante importancia debido al dinamismo con que los paisajes naturales del estado de Chiapas se están transformando, así como las posibles dispersiones de parte de las especies, sobre todo las oportunistas, ante esos u otros fenómenos, lo cual puede repercutir en la pérdida de especies endémicas. De igual forma, dan evidencia de las regiones chiapanecas que faltan por investigar y en las que convendría realizar monitoreos con cierta periodicidad para corroborar información ecológica e importancia económica. Cuadro 1. Especies de Phyllophaga de la Colección de Insectos Agrícolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de Cultivos, ECOSUR-San Cristóbal, Chiapas, México; preferencia de alimento de sus estados larvarios y distribución, según diferentes autores. Especies (Citas) P. abdominalis (10)(22) P. chamula (2) (10) (8) (22) P. guatemala (2) (10) (22) (24)(47) P. halffteriana (1)(10)(22)(27) P. jovelana (8) (10) P. longifoliata (2) (22) P. mentalis (8) P. marilucasana (7) P. pilosula (1) (2)(22) (42) P. rufotestacea(1)(16)(19)(20)(22) (31) (43) P. tzeltala (21) P. xkumuca (9)(10) P. yaxbitana (10) (23) P. aegrota (2)(6)(22)(30)(50) P. lineatoides (1) (2) (10) (22) (40) P. rufithorax (10) (31) P. cinnamomea (6)(8)(12)(13) (10) (22) (30) P. rugulosa (1)(2) (10) (22) (24)(30)

Hábitos alimenticios Nc Nc Nc Nc Nc Nc Nc Nc Nc Nc ¿saprófago? Nc Nc Nc Nc Nc Nc Nc Saprófago

Estados Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas Chiapas, Ver, Oax. Chiapas, Oax Chiapas, Oax Chiapas, Oax, Ver Chiapas, Oax y Ver

11


P. P. P. P. P. P. P.

integriceps (10)(50) scabripyga (2)(3)(10)(22) chiapensis (1)(3) (10) (22) (27) rorulenta (10) (27) (28) (52) parvisetis (5)(10) (13)(15) (24) disca (10) (22) (29)(27) pruinosa (8)(10)(13)(48)(49)(51)

Nc Nc Nc Rizófago Rizófago Nc Nc

(52) P. cometes (2) (6) (8) (10) (22) (24)

Nc

(30)(49)(52) P. fulviventris (10)(13)(14) (22)(29)

(37) (39)(48)(50)(51)(52) P. lenis (1)(10)(14)(15)(22)(25)(27) (29)(30)(34)(36)(37)(38)(39)(48)(49 ) (50)(51)(52) P. menetriesi (1)(4)(5)(10)(22)(27) P. obsoleta (1)(2)(4)(5)(10)(11)(13)

(15)(16)(17)(18)(22)(27)(33)(36)(37 ) (38) (41)(48)(49)(50)(51)(52) P. ravida (1)(2)(4) (10) (11)(16) (18) (22)(26)(27)(32)(35)(36)(37)(38) (41)(48)(49)(51)(52) P. rugipennis (1)(2)(10)(15)(13)(22) (24) (27) (44) (49) P. senicula (1)(2)(10)(13)(16)(22)

¿Rizófago? Rizófago Rizófago

Chiapas, Gro y Oax Chiapas, Gro y Oax Chiapas, Jal, Mich, Oax Chiapas, Mich, Gro, Tab y Ver Chiapas, Oax, Tab y Ver Chiapas, Méx, Nayarit, Oax, Gro Chiapas, Jal, Méx, Mich, Mor, NL, Oax Pue, y Ver Chiapas, Hgo, Jal, Nay, Pue, Ver, Gro, Mich. Desde México hasta Panamá. Chiapas, Gro, Col, Jal, Mich, Mor, Nay Oax, Pue. y Sin Chiapas, Oax, Ver, Coah, Col, D.F, Gto, Jal, Mich, Mor, Nay, Pue, Sin, SLP, Son

Nc

Chiapas, Oax, Ver, Guatemala, Panamá y América del Sur Chiapas, Oax, Ags, Gto, Gro, Hgo, Jal, Méx, Mich, Mor, Nay, Pue, Sin, Ver, Tam. Centroamérica. Chiapas, Oax, Ags, Chih, Col, DF, Dgo, Gro, Hgo, Jal, Méx, Mich, Mor, Nay, Pue, Sin y Ver. Chiapas, Oax, Hgo, Pue, SLP, Tamps, Ver y Gro. Guatemala, Belice y Honduras. Chiapas y Oax. Guatemala

Rizófago Rizófago

Chiapas, Camp, Oax, Pue, Tab y Ver Chiapas, Gro, Oax, Pue, Tab, Ver

Rizófago Rizófago ¿Rizófago? ¿Saprófago?

(24)(45) P. sturmi (10) (28) (30) (49) P. tenuipilis (1)(4)(10)(22)(27)(32)

(30) (49) P. testaceipennis (1)(4)(10)(11)(16)

Rizófago Chiapas, Camp, Hgo, Oax, Pue, Tab, (22) (30) (49) (52) Ver, Yuc, Gro, Mich y Jal P. tumulosa (1)(4) (5)(10) (11) (22) RizófagoChiapas, Mich, Q. R. Centroamérica. (33) (52) facultativo Phyllophaga aff. cometes (2) (6) (8) Nc Chiapas, Hgo, Jal, Nay y Ver (10) (22) Phyllophaga aff. multipora (10) (15) Nc Chiapas, Gro, Pue (29) (46) (48) (49) Phyllophaga aff . pilosula (1) (2) (22) Nc Chiapas Phyllophaga aff. spinitarsis Nc Chiapas Phyllophaga aff marilucasana (7) Nc Chiapas (1)Castro-Ramírez et al . 2005, (2)Castro-Ramírez et al . 2003, (3)Hernández-Cruz et al. 2014, (4)Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez 2000, (5)King y Saunders 1984, (6)Gómez et al. 1999, (7)Delgado-Solano et al . 2015, (8)Delgado-Solano et al . 2012, (9)Morón 1999, (10)Morón 2003a y b, (11)Castro –Ramírez et al . 2004, (12)Morón et al. 1985, (13)Morón et al . 1997, (14)PachecoFlores 2006, (15)Alcázar-Ruiz et al . 2003, (16)Méndez-Aguilar et al . 2003, (17)Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez 2013, (18)Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez 1998, (19)Pacheco-Flores y CastroRamírez 2005, (20)Castro-Ramírez 2004, (21)Morón 2013, (22)Castro-Ramírez y Ramírez-Salinas 2010, (23)Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez 2012, (24) Cano y Morón 1998, (25)Deloya 1988, (26)Morón 1988, (27)Morón 2010, (28)Riess y Flores 1976, (29)Pacheco-Flores et al . 2008, (30)Morón 1993, (31)Ramírez-Salinas et al . 2006, (32)Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez 2006,

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(33)Ramírez-Salinas et al . 1999, (34)Lugo-García et al . 2014, (35)Nájera-Rincón 1993, (36)NájeraRincón 2010, (37)Morón et al . 2010a, (38)Aragón-García et al . 2010, (39)Sántiz-Pérez 2014, (40)Ramírez-Ponce et al . 2009, (41)Aragón-García et al . 2003, (42)Ramírez-Salinas et al . 2011, (43)Ramírez-Salinas et al . 2009, (44) Dix, 1997, (45)Pacheco-Flores et al . 2003, (46)RamírezSalinas y Castro-Ramírez 2015, (47)Castro-Ramírez et al . 1999, (48)Cuate-Mozo et al . 2013, (49)Tapia-Rojas et al . 2013, (50)Bravo 2003, (51)Deloya 2010, (52)Deloya et al . 2016.

Conclusiones La Colección de Insectos Agrícolas del Proyecto Diversidad en Sistemas de Cultivos (ECOSUR-SC) es una valiosa referencia de la biodiversidad del género Phyllophaga presente en el estado de Chiapas. De 42 especies (37) y afines (5), 14 se distribuyen exclusivamente en el estado de Chiapas (33 %) y una de ellas únicamente al sur de San Cristóbal de las Casas. Se desconoce el hábito alimenticio del estadio larval de 28 especies de Phyllophaga presentes en la Colección para Chiapas (67 %) y sólo un 23.4 % tienen larvas rizófagas.

Agradecimientos A Miguel Martínez Icó por la determinación de algunas de las plantas hospederas de adultos o asociadas con las larvas. A CONABIO el financiamiento al proyecto JC010. Las observaciones y comentarios de los árbitros ayudaron a mejorar esta aportación.

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ESPECIES DE COLEÓPTERA SCARABAEOIDEA EN LA SIERRA DE BALACACHI, SINALOA, MÉXICO

Francisco J. Arredondo Loyola1* Gabriel Antonio Lugo García1 Miguel Ángel Morón2 Álvaro Reyes Olivas1 Bardo Sánchez1 Carlos Patricio Sauceda Acosta1 1Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte Universidad Autónoma de Sinaloa 81110 Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa 2Red de Biodiversidad y Sistemática Instituto de Ecología, A.C Carretera antigua a Coatepec 351 Xalapa, Veracruz 91070, México *[email protected]

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Resumen Se presentan los resultados de un estudio faunístico de las especies de coleóptera Scarabaeoidea en un bosque tropical caducifolio en El Fuerte, Sinaloa, donde se realizaron muestreos nocturnos de julio de 2013 a junio de 2014. Se obtuvieron 8,740 ejemplares que representan a 42 especies, de los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Cyclocephala, Oxygrylius, Strategus, Xyloryctes, Ligyrus, Hemiphileurus, Paranomala, Pelidnota, Cotinis, Euphoria, Digitonthophagus, Dichotomius, Canthon, Ptichopus, Hybosorus y Omorgus . La mayor diversidad específica colectada correspondió a Phyllophaga, con 16 especies. Las especies mejor representadas en las zonas de estudio fueron Phyllophaga opaca, Ph. juvenilis, Ph. lenis, Cyclocephala sinaloae, Paranomala flavilla y Digitonthophagus gazella. La mayor abundancia se presentó en agosto (98.1%) lo cual coincidió con

el periodo de lluvias, mientras la tasa de captura más baja se presentó en septiembre con 10 individuos capturados (0.1%). Se registran por primera vez tres especies para el estado de Sinaloa así como una especie nueva para la Ciencia que se describirá en una publicación posterior.

Palabras Clave: Coleóptera, Scarabaeoidea, Phyllophaga. Abstract It present results of a study faunistic of the nocturnal species of Scarabaeoidea in a deciduous tropical forest located in Fuerte, Sinaloa, during July 2013 to June 2014 are presented. The sample consists of 8,740 specimens belonging to 42 species of the genera Phyllophaga, Diplotaxis, Cyclocephala, Oxygrylius, Strategus, Xyloryctes, Lygirus, Hemiphileurus, Paranomala, Pelidnota, Cotinis, Euphoria, Digitonthophagus, Dichotomius, Canthon, Ptichopus, Hybosorus and Omorgus. The genus Phyllophaga is represented by 16 species. The most abundant species were Phyllophaga opaca, Ph. juvenilis, Ph. lenis, Cyclocephala sinaloae, Paranomala flavilla and Digitonthophagus gazella . Scarabbeetles were more

numerous during the rainy season of August (98.1%) and less abundant during September (0.1%). Three species are recorded for the first time forth estate of Sinaloa, as well as one undescribed species that will be included in future publication. Key words: Coleoptera, Scarabaeoidea, Phyllophaga.

Introducción Los insectos que integran el complejo “gallina ciega” son conocidos en México en su estado adulto como mayates, escarabajos sanjuaneros, escarabajos de mayo, y en larvas como “gallina ciega”, gusanos blancos o nixticuiles, donde el género Phyllophaga es el más importante y con mayor distribución, porque se alimentan

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Arredondo et al ., Coleóptera Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi, Sinaloa

de las raíces de las plantas cultivadas (Morón, 1986). Los adultos son una plaga importante porque consumen el follaje y flores de numerosas plantas de importancia económica como maíz, fríjol, café, trigo, caña de azúcar, flores, frutales, papa, camote, hortalizas, arroz, pastos y viveros forestales, sin embargo, las larvas son las de mayor importancia por sus hábitos rizófagos, y porque consumen el 50% de las plántulas de ciclos anuales, lo que es una importante disminución del rendimiento de las cosechas (Morón, 1984). La superfamilia Scarabaeoidea esta agrupada en México de acuerdo con Morón (2003a) en 5 familias: Scarabaeidae, Trogidae, Melolonthidae, Passalidae y Lucanidae, las que reúnen 202 géneros y 1,713 especies. Sin embargo, a la fecha se desconoce la riqueza de este grupo de insectos en muchas de las áreas consideradas como de alta diversidad por la CONABIO (Arriaga et al., 2000). En Sinaloa se han realizado pocos estudios faunísticos sobre estos coleópteros y el inventario actual incluye 151 registros específicos (Morón 2003b, Lugo-García et al ., 2011a, b) que en su mayor parte proceden de colectas esporádicas efectuadas en la mitad sur de la entidad. El incremento de las actividades humanas tiende a fragmentar, modificar y reemplazar los diversos tipos de ambientes naturales y comunidades, a la vez que afecta los patrones de distribución de los insectos y su dinámica poblacional. Por lo tanto, la distribución y densidad poblacional de escarabaeidos relacionada con el cambio del paisaje natural es fundamental para conocer las necesidades de conservación de algunos taxa o la amenaza que podrían representar para las actividades económicas.

Materiales y Métodos Área de estudio El estudio se realizó en la Sierra de Balacachi, en el municipio de El Fuerte, Sinaloa, donde existen remanentes de bosque tropical caducifolio. Las coordenadas geográficas son 26°24'45.5" N y longitud 108°56'582" W. La altitud del terreno oscila entre 110 y 200 msnm; predomina el clima seco y el cálido con lluvias en verano.La vegetación corresponde a bosque tropical caducifolio, donde las especies predominantes son Cordia sonorae (palo asta), Haematoxylum brasiletto (brasil), Caesalpinia platyloba (palo colorado), Caesalpinia palmeri (palo piojo), Parkinsonia florida (brea), Parkinsonia praecox (brea), Croton flavescens (vara blanca), Guaiacum coulteri (guayacán), Prosopis juliflora (mezquite), Acacia farnesiana, y Acacia cochliacantha (vinolo). Recolecta de adultos Durante julio de 2013 a junio de 2014 se efectuaron 24 viajes de recolecta por tres días cada uno en la Sierra de Balacachi, en el municipio de El Fuerte, Sinaloa. Así como grandes extensiones de tierras utilizadas como potreros. Para las recolectas nocturnas se empleó una trampa de luz tipo pantalla provista con dos lámparas de vapor de mercurio de 120 watts, abastecida con un 23


generador de gasolina portátil y 2 trampas tipo embudo de luz fluorescente negra de 20 watts, conectadas con un recipiente colector (19 L). Las trampas se colocaron en el centro de la vegetación y estuvieron funcionando de las 19:00 a las 23:00 h, dos veces por mes. Los insectos capturados se conservaron en solución acuosa de etanol al 70 %, se separaron y etiquetaron debidamente con los datos de recolección (fecha, localidad, horario de captura y recolector). Las muestras se trasladaron al laboratorio de la Colección Entomológica de la Universidad Autónoma de Sinaloa (CEVF), donde se procesaron de acuerdo con las técnicas convencionales, montando en alfileres entomológicos series representativas de la población para su conservación y determinación taxonómica, la cual se realizó con ayuda de las claves propuestas por Morón (1986), Deloya y Ratcliffe (1988), Morón et al ., (1998), Vaurie (1960) y las colecciones entomológicas del Instituto de Ecología A. C. Xalapa (IEXA) y Miguel A. Morón (MXAL). Los ejemplares estudiados están depositados en los acervos citados y en la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte (CEVF). El 20% de los ejemplares representados por series largas se conservan en solución acuosa de etanol al 70% para estudios o prácticas posteriores. Los ejemplares inmaduros obtenidos durante los muestreos fueron conservados vivos para tratar de lograr su desarrollo hasta el estado adulto y obtener información sobre sus ciclos vitales y describir las características genéricas y específicas de larvas y pupas de cada especie. Una parte de los estados inmaduros se fijaron en líquido de Pampel para su posterior conservación en solución acuosa de etanol al 70%, incorporándolos en la colección de la UAS, BUAP y IEXA. En forma complementaria, se revisaron las colecciones entomológicas del Instituto de Ecología en Xalapa, Veracruz y la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, para rescatar los datos de ejemplares adultos recolectados esporádicamente en localidades de Sinaloa durante los últimos 50 años. Con ayuda de las claves dicotómicas para las faunas de Coleoptera Scarabaeoidea de Tepic, Nayarit (Morón et al, 1998; Morón, 1994) y de las monografías de Vaurie (1958-1960), Deloya y Ratcliffe (1988), Morón (1986; 1995) entre otras, y las colecciones de referencia BUAP, IEXA y IBUNAM. Los ejemplares pertenecientes a géneros de difícil solución taxonómica, o las especies consideradas como nuevas para la ciencia, fueron separados en calidad de morfoespecies, quedando pendiente su identificación o descripción.

Resultados y discusión Especies obtenidas Se recolectaron, 8,740 ejemplares durante 21 salidas de recolecta, que representan a 4 familias, 8 subfamilias, 11 tribus ,19 géneros y 42 especies de Coleoptera Scarabaeoidea (Cuadro 1). La familia mejor representada en la zona de estudio fue Melolonthidae con 33 especies (92.85%) y 13 géneros (65%),

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Arredondo et al ., Coleóptera Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi, Sinaloa

seguida por Scarabaeidae representadas por dos géneros (10%) y dos especies (4.7%). Cuadro 1. Especies de Coleóptera Scarabaeoidea recolectadas con trampas de luz negra y luz flúor en la sierra de Balacachi, El Fuerte, Sinaloa, México.

Subfamilia

Melolonthinae

Tribu

Melolonthini

Cyclocephalini Pentodontini Dynastinae Oryctini Phileurini Anomalini Rutelinae

Rutelini

Cetoniinae

Gymnetini Cetoniini Onthopagini

Scarabaeinae

Coprini

Passalinae

Passalini

Troginae Hybosorinae Total

Especies Phyllophagatotoreana Morón Phyllophaga opaca Moser Phyllophagalenis Horn Phyllophagacristagalli Arrow Phyllophaganogueirana Morón Phyllophagasinaloana Saylor Phyllophagafulviventris Moser Phyllophagajuvenilis Fall Phyllophagainstabilis Blackwelder Phyllophagagranti Saylor Phyllophaga yaqui Saylor Phyllophagavetula Horn Phyllophagavarohiana Morón Phyllophagasp A PhyllophagaspB Phyllophagasp C PhyllophagaspD Diplotaxissp. A Diplotaxissp. AA Diplotaxissp . 1-0 Diplotaxissp. 2 Cyclocephalasinaloae H & E Cyclocephalalunulata Burmeister Oxygryliusruginasus LeConte Ligyrussallei Bates Orizabuscuernavacensis Delgado y Deloya Strategusaloeus Linné Xyloryctescorniger Bates Hemiphileurusillatus LeConte Phyleurusvalgus Olivier Paranomala flavilla Bates Pelidnotavirescens Burmeister Pelidnotalugubris LeConte Cotinismutabilis Gory&Percheron Euphorialeucographa Gory&Percheron Digitonthophagusgazella Fabricius Dichotomiuscolonicus Say Canthonindigaceus LeConte Tichopusangulatus Percheron Omorgustesselatus LeConte Omorgussuberosus Erichson Hybosorusilligeri Reiche

Núm. de adultos 20 2,880 430 128 254 15 10 329 24 13 140 1 7 8 7 4 3 2 1 14 10 1,387 7 1,724 1 27 29 2 1 1 421 23 14 1 101 427 1 86 1 1 3 67 8,740

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Los resultados obtenidos en este estudio muestran la importancia del género Phyllophaga en la Sierra de Balacachi, ya que está representado por 16 especies y tiene una abundancia significativa del 48%, lo que indica que esta zona puede presentar problemas fuertes ocasionados por especies rizófagas del complejo gallina ciega. Así mismo es importante mencionar que se encuentra una riqueza abundante de especies de los géneros Cyclocephala, Paranomala y Ligyrus cuyas larvas prefieren suelos con alto contenido de materia orgánica y las larvas de Strategus aloeus prefieren madera podrida o estiércol húmificado (Morón, 1994). La presencia de larvas del género Phyllophaga asociadas a diversos cultivos son las principales causantes del daño en plantas de interés agrícola y forestal (Aragón et al ., ., 2010) ya que constituye uno de los principales factores que limitan la producción de maíz, sorgo, agave, caña de azúcar, cacahuate, jitomate, fresa y pastizales en el estado de Jalisco (Pérez-Domínguez et al .,., 2010). En San Cristóbal de las Casas, Chiapas, a este complejose le relaciona con los daños en maíz, papa, acelga, repollo, brócoli, betabel, zanahoria, cilantro, cebolla, chile, tomillo y plantas forestales (Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez, 2000). Morón et ., (1996), señalan que las larvas de Phyllophaga ravida consumen las raíces del al ., maíz, caña de azúcar y pastos. La gran diversidad de especies de este complejo indica que en los niveles locales y regionales debe existir un equilibrio en la rizósfera, de tal forma que permita la coexistencia inter-específica y una microsucesión favorable entre poblaciones, donde la eliminación repentina o progresiva de la diversidad subterránea propiciada por el monocultivo, y la aplicación de sustancias químicas inducen la selección de las especies más tolerantes al cambio o más oportunistas. El empobrecimiento de la fauna subterránea, incrementa las posibilidades para la expansión de especies rizófagas estrictas o facultativas (Morón, 1986), además de la amplia diversidad de hospedantes, su ciclo de vida y sus hábitos edáficos, lo convierten en un problema difícil de manejar; aunque se han señalado características comunes de comportamiento, como la emergencia sincronizada de adultos después de las primeras lluvias estacionales y la preferencia de la hembra en ovipositar en suelos ricos en humus y bajo malezas de gramíneas, que pueden aprovecharse para lograr un manejo adecuado cuando se constituyen en plaga (Morón, 1986). En relación a la fenología se presentó una abundancia marcada particularmente de las especies del género Phyllophaga las cuales fueron capturadas en los remanentes del bosque caducifolio en los meses de julio y agosto, lo cual coincide con estudios realizados en bosque de pino y encino en Los Tascates, Sinaloa y Chihuahua (Lugo-García et al., 2011b). En el cerro La Campana en el municipio de Atenguillo y en Manantlan, Jalisco este género fue abundante en el mes de junio, pero su población disminuyó considerablemente en el mes de julio y agosto lo cual indica que el inicio de vuelo de estas especies está relacionado con la aparición de lluvias regionales (López y Rivera, 1998; Magaña y 26

Arredondo et al ., ., Coleóptera Scarabaeoidea en la sierra de d e Balacachi, Sinaloa

Rivera, 1998). Sin embargo, a diferencia de lo encontrado por Magaña y Rivera (1998) en el cerro La Campana y en Manantlan, Jalisco, y por Reyes-Novelo y Morón (2005) en Tzucacab y Conkal, Yucatán, donde este género fue más abundante en junio. Por lo antes mencionado el periodo de vuelo de las especies de Phyllophaga en Balacachi declinó sustancialmente en el mes de septiembre, ya que según Lugo-García y colaboradores (2011a) señalan que el periodo de vuelo de estas especies está relacionado con la temporada de lluvias en la región.

Conclusiones 1) Se registraron 42 especies de Coleoptera Scarabaeoidea, donde predominaron Phyllophaga opaca (32.9%), Oxygrylius ruginasus (19.7%), Cyclocephala sinaloae (15.8%) y Digitonthophagus gazella (4.8%). 2) Phyllophaga instabilis, Phyllophaga granti y Orizabus cuernavacensis se registran por primera vez para el estado de Sinaloa. 3) El período de vuelo de los Scarabaeoidea en la sierra de Balacachi está relacionado con la temporada de lluvias. 4) La distribución de algunas de estas especies ha sido favorecida por la deforestación continua para ampliar las áreas dedicadas a la agricultura y la ganadería.

Agradecimientos Al Programa del Mejoramiento del Profesorado por el apoyo financiero del Proyecto PROMEP/103.5/12/3360.

Literatura citada Aragón, G. A. Morón, M. A. Tapia, R. A. M. Pérez, Pé rez, T. B. C. y J. F. López Ló pez O. 2010. 2 010. “Gallina Ciega” en Puebla. In: Plagas del Suelo. Rodríguez del Bosque, L. A. y M. A. Morón (Eds.). Grupo Mundi-Prensa, México, D.F. pp. 337-347. Arriaga, L., Espinoza, J. M., Aguilar, C., Martínez, E., Gómez, L. y E. Loa (Coords.). 2000. Regiones terrestres prioritarias de México. CONABIO, México. Pp. 469-472. Deloya, C. y B. C. Ratcliffe.1988. Las especies de Cotinis Burmeister en México (Coleoptera: Melolonthidae: Cetoniinae). Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 28: 1-52. López, V. M. y L. E. Rivera C. 1998. Abundancia estacional de los coleópteros Melolonthidae) asociados a un bosque mesófilo de montaña en la estación científica Las Joyas, sierra de Manantlan, Jalisco, México. In; Avances en el estado de la diversidad, importancia y manejo de los coleópteros edafícolas americanos. M. A. Morón y A. Aragón (eds.). Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C., Puebla, México. p. 61-70. 27


Lugo-García, G. A. Morón, M. A. Reyes-Olivas, A. Aragón, G. A. Ortega, A. L. D y H. Cota Sánchez. 2011a. Riqueza de escarabajos con hábitos nocturnos (Coleoptera: Scarabaeoidea) en islas de las bahías de Ohuira y Navachiste, Sinaloa, México. Dugesiana 18 (1): 1-10. Lugo-García, G. A. Morón, M. A. Aragón, G. A. Ortega, A. L. D. Reyes, O. A. y J. Valdez C. 2011b. Especies fotófilas de Coleoptera lamellicornia en la región de los Tascates, Sinaloa y Chihuahua (México). Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa 49: 179-188. Magaña, C. B. y L. E. Rivera C. 1998. Abundancia estacional de los coleópteros nocturnos de la familia Melolonthidae (Insecta: Lamellicornia), asociados a un bosque de pino-encino en el Municipio de Atenguillo, Jalisco, México. In: Morón, M. A y A. Aragón (eds.). Avances en el estado de la diversidad, importancia y manejo de los coleópteros edafícolas americanos. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C., Puebla, México. p. 51-60. Morón, M. A. 1984. Escarabajos, 200 millones de años de evolución. Publ. N° 14. Instituto de Ecología México, D. F. Morón, M. A. 1986. El género Phyllophaga en México, distribución y sistemática supraespecífica (Insecta: Coleoptera). Instituto de Ecología A. C. México. 344 p. Morón, M. A. 1994. Fauna de Coleoptera lamellicornia en las montañas del noreste de Hidalgo, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 63: 7-59. Morón, M. A. 2003a. Atlas de los escarabajos de México. Coleoptera: Lamellicornia. Vol. 2. Familias Scarabaeidae, Trogidae, Passalidae y Lucanidae. Argania editio. Barcelona. 227 pp. Morón, M. A. 2003b. Diversidad, distribución e importancia de las especies de Phyllophaga Harris en México (Coleoptera: Melolonthidae). pp. 1-27. In: Aragón, G. A. Morón, M. A. y J. J . A Marín. (Eds.). Estudios sobre coleópteros del suelo en América. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Puebla, México. Morón, M. A. Hernández, R. S. y A. Ramírez. 1996. El complejo de “gallina ciega”

(Coleoptera: Melolonthidae) asociadas con la caña de azúcar en Tepic, Nayarit México. Folia Entomológica Mexicana. 98:1-44. Morón, M. A. Deloya, C. Ramírez, C. A. y S. Hernández R. 1998. Fauna de Coleóptera Lamellicornia de la región de Tepic Nayarit, México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 75: 73-116. Pérez-Domínguez J. F., M. Nájera, R. B. y R. Álvarez-Zagoya. 2010. Plagas del Suelo en Jalisco. pp: 251-261. In: Rodríguez del Bosque L. A y M. A. Morón. Plagas del Suelo, Mundi prensa México, S. A. de C. V. México.

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Arredondo et al ., ., Coleóptera Scarabaeoidea en la sierra de d e Balacachi, Sinaloa

Ramírez-Salinas, C. y A. E. Castro- Ramírez. 2000. El complejo “gallina ciega” (Coleoptera: Melolonthidae) en el cultivo de maíz en el Madronal, municipio de Amatenango del Valle de Chiapas, México. (n.s) Acta Zoológica Mexicana. 79: 17-41. Reyes-Novelo, E. y M. A. Morón. 2005. Fauna de Coleóptera Melolonthidae y Passalidae de Tzucacab y Conkal, Yucatán, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 21(2): 15-49. Vaurie, P. 1960. A revision of the genus Diplotaxis (Col. Scarab. Melolonthinae). Part II. Bulletin of the American Museum of Natural History, 120: 161-434.

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Melolóntidos (Coleoptera) nocturnos de los municipios cacahuateros de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, México

Adriana E. Castro-Ramírez 1* Concepción Ramírez-Salinas 1 Josué G. Morales-Santis 1 Wilberth M. Sántiz-Pérez 2 Eddy J. Turrent-Robles2 Felipe de Jesús Cruz-Solís 3

1El Colegio de la Frontera Sur, Agroecología Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n, Ma. Auxiliadora San Cristóbal de las Casas, Chiapas. 29290. México 2Universidad Tecnológica de la Selva Entronque Toniná km 0.5 Carretera Ocosingo-Altamirano Ocosingo, Chiapas. 29950 México 3Universidad Autónoma de Chiapas, Escuela Maya de Estudios Agropecuarios Carretera Catazajá-Palenque km 4 Catazaja Chiapas, 29980. México *[email protected]

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Resumen

El cultivo de cacahuate en la región Valles Zoque de Chiapas, es uno de los que mayor importancia económica representa para sus agricultores; sin embargo, en los últimos ci nco años se ha visto afectado por la plaga “gallina ciega” causando pérdidas considerables. En las comunidades de Vista Hermosa y José María Pino Suárez, de los municipios de Cintalapa y Jiquipilas, respectivamente, se realizaron recolectas nocturnas de escarabajos adultos durante el inicio de la temporada de lluvias, con apoyo de los estudiantes de los bachilleratos de cada lugar. En Vista Hermosa se capturaron 700 escarabajos pertenecientes a 22 especies o morfoespecies, de la familia Melolonthidae; las especies más abundantes fueron Phyllophaga lenis y Euetheola bidentata , ambas con mayor proporción de hembras que de machos, por lo que pueden llegar a tener larvas responsables de daños agrícolas en el lugar. En Pino Suárez se recolectaron 1705 escarabajos adultos, pertenecientes a 18 especies o morfoespecies de Melolonthidae; están afiliados a ocho géneros, siendo Phyllophaga el más abundante; la especie predominante fue Phyllophaga fulviventris , seguida por Phyllophaga lenis y Euetheola bidentata. Palabras clave: 'gallina ciega', larvas edafícolas, insectos plaga, Phyllophaga fulviventris, Phyllophaga lenis, Eutheola bidentate .

Abstract

Peanut cultivation in the region of Valles Zoque in the State of Chiapas, alongside with corn cultivation, is of utmost economic importance for its growers. Nonetheless, in the last five years it has been affected by the “white grub” plague,

which has caused substantial losses. In the communities of Vista Hermosa and Jose Maria Pino Suarez, located in the municipalities of Cintlapa and Jiquipilas, respectively, overnight catches of adult beetles have been performed during the start of the rainy season, with the assistance of high school students of both communities. In Vista Hermosa 700 beetles from 22 species or morphospecies were caught, all of which belong to the family Melolonthidae. The vast majority of the species were either Phyllophaga lenis or Euetheola bidentata , and in both cases there were a larger number of females than males. For such reason, they may carry larvae that could cause agricultural damages in the region. Furthermore, in Pino Suarez 1705 adult beetles from 18 species or morphospecies were caught, all of which belong to the family Melolonthidae. They are affiliated to eight generous, although, the most plentiful species were from Phyllophaga genus, and the most prevailing species was Phyllophaga fulviventris , followed by Phyllophaga lenis and Euetheola bidentata.

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Castro-Ramírez et al . Melolóntidos de Cintalapa y Jiquipilas en Chiapas, Méx.

Keywords: 'white grubs', Phyllophaga lenis , Eutheola bidentate, Phyllophaga fulviventris.

Introducción La “gallina ciega” son larvas de escarabajos lamelicornios que viven en el suelo.

Pueden ser rizófagas estrictas, rizófagas facultativas (comen raíces o materia orgánica en descomposición) y saprófagas estrictas (solo ingieren materia orgánica) (Morón, 1986). En la región Altos de Chiapas se han registrado más de 60 especies de escarabajos Melolonthidae en estado adulto; pero solo alrededor de 16 de ellas llegan a estar presentes como larvas en los suelos agrícolas. La composición y proporción varía de un lugar a otro, difícilmente se encuentran más de nueve especies coexistiendo, pero puede haber entre ellas una o hasta cinco especies rizófagas (Castro-Ramírez et al ., 2005), que serán las causantes del daño agrícola y pertenecen al género Phyllophaga (Morón, 1986). Este amplio intervalo de diversidad y funciones lo pueden determinar las condiciones ambientales (altitud, por ejemplo) pero también las actividades agrícolas que cada productor realice. Para esa misma región, los diferentes ensamblajes de especies de "gallina ciega" se han señalado como un fuerte problema en la producción agrícola (Castro-Ramírez y Ramírez-Salinas, 2010), reduciendo la producción de maíz de un 36 a 42 % (Castro-Ramírez et al ., 2006). La determinación taxonómica de la mayoría de las especies se distingue con exactitud por los genitales del macho en estado adulto (Morón, 1986); sin embargo, para la identidad de las larvas sólo se puede tener una aproximación de la especie cuando han llegado a su tercer estadio y se conoce por el arreglo de las setas en el raster (último segmento abdominal ventralmente), pero para la mayoría de las especies no se cuenta con dicha descripción (Ramírez-Salinas et al ., 2001). En el estado de Chiapas, con una superficie de 4,150 ha, los municipios de Cintalapa y Jiquipilas tienen la mayor superficie sembrada del cultivo de cacahuate. Para el municipio de Cintalapa existe gran rentabilidad con 2,300.00 ha de superficie sembrada, misma superficie cosechada, 2,760 t de producción, con rendimiento de 1.20 t/ha, 6,500.00 $/t y un valor de producción de 17,940.00 (miles de pesos) (OEIDRUS, Chiapas, 2007). La región Valles Zoque del Estado se compone por cuatro municipios, dos de ellos son Cintalapa de Figueroa y Jiquipilas, los cuales se dedican principalmente a actividades agropecuarias; producen maíz para autoconsumo y cacahuate para la venta. En los últimos años la producción y valor de producción ha descendido considerablemente debido a la presencia de la plaga “gallina ciega”; los

productores saben que se trata de ella porque notan los síntomas en las plantas y encuentran las larvas en el cultivo; afirman que la plaga reduce considerablemente

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la producción pues antes de su presencia, hace aproximadamente 13 años, era hasta de 2.375 t/ha pero ahora es alrededor de 1.25 t/ha o hasta 1.17 t/ha. Debido a que no se ha realizado investigación de esta plaga en relación con el cultivo del cacahuate en Chiapas, los productores se han visto en la necesidad de recurrir al control químico, el cual no les ha dado resultados. Ante esta problemática, como una primer medida se estableció conocer la identidad de las especies involucradas a través de la captura de adultos (ronrones) en una localidad de cada municipio. El estudio se rigió por la pregunta ¿Dos localidades productoras de cacahuate, José María Pino Suárez y Vista Hermosa, poseen las mismas especies de escarabajos nocturnos (Coleoptera: Melolonthidae)? Materiales y Métodos

Lugares de estudio. José María Pino Suárez es una localidad del municipio de Jiquipilas, se encuentra en la latitud 16°30’23.0’’ N y longitud 93°44’16.0’’ W a una

altitud de 640 m.s.n.m. Cuenta con un total de 2091 habitantes, en 473 hogares en 469 viviendas, de las cuales 78 tienen piso de tierra y unas 37 consisten de una sola habitación. De todas las viviendas, 437 tienen instalaciones sanitarias y 449 tienen acceso a luz eléctrica y agua potable; también cuenta con servicios de salud y educación pública desde primaria hasta preparatoria (COBACH) (INAFED, 2003). Medio físico. El territorio del municipio cuenta con tres tipos de relieve, terrenos planos (40 %), semiplanos (30 %) y el restante 30 % es accidentado. El municipio es irrigado por los ríos Jiquipilas (río Soyatenco), Santa Lucía y las Flores (La Venta), además de los arroyos La Cintal, las Palmas, Monte los Micos, San Isidro, Carolina y Rancho Bonito. Predomina el clima cálido –subhúmedo con lluvias en verano, los meses más calurosos son marzo, abril y mayo, con una temperatura media anual de 25.4 °C y precipitación pluvial anual de 1018 milímetros (INAFED, 2003). La vegetación corresponde al tipo de bosque de encino-pino en las partes altas y selva mediana y baja en el resto, también se encuentran especies como duraznillo, caoba, guanacastle, fresno, nanche, roble, ciprés, romerillo, sabino, manzanilla y mezquite. La fauna característica está compuesta por gran variedad de especies, por su importancia destacan las siguientes: venado, tigrillo, mico de noche, zorra, tepescuintle, oso hormiguero, mapache, jabalí, culebra ocotera, gavilán golondrino, ardilla voladora, iguana, colibrí, urraca y zorrillo (INAH. Departamento de Información para la Conservación, 2000). Vista Hermosa se localiza en el municipio de Cintalapa a 16° 31' de latitud N y 93° 57' longitud W, a 662 m.s.n.m. La población total es de 1059 personas (657 adultos) en 240 hogares y 225 viviendas, la mayoría con instalaciones sanitarias y 34


luz eléctrica; cuenta con servicio de salud, calles pavimentadas y la escolaridad desde pre-escolar hasta telebachillerato (INAFED, 2003). Medio físico. El municipio cuenta con una extensión territorial de 2,404.6 km 2 que representa el 3.18 % de la superficie estatal. El 70 % del territorio es plano y el resto está formado por zonas semiplanas. Los principales ríos son Cintalapa, Negro y La Venta; otras corrientes son los arroyos Cubelete, San Miguel, Tenochtitlán, La Providencia, Macuilapa, Jardín, Cuajilote y Cárdenas. El clima predominante es semicálido subhúmedo, en la cabecera la temperatura media anual es de 24.5 °C y la precipitación pluvial de 800 milímetros anuales (INAFED, 2003). En cuanto a la vegetación, es variada. En las montañas de Pozo Colorado figuran las maderas de caoba, cedro, guapinol, hormiguillo, madre cacao, bálsamo cascarillo, granadillo, guayacam, liquidámbar, guayabillo, zapotillo y guanecastle. Por otro lado, en las partes altas y frescas se producen los encinos y especies de pino, que actualmente son aprovechadas por seis centros madereros. En las lomas y llanuras se produce el brasil, tepézcohite, pompo flor, cuaulote y espino. Sin faltar, en las lomas coloradas, las espadañas, magueyes, nopales y biznagas; en los márgenes de sus arroyos y ríos se encuentran sauces, amates, mangos, guamúchil y huisaches. En los bosques y llanuras del valle se encuentran venados, conejos, ardillas, mapaches, tejones, zorrillos, iguanas y coyotes; existen también variadas especies de serpientes. Aves como cotorras, pericos, cuervos, colibríes, pájaros carpinteros, codornices, búhos, alondras, tordos, calandrias, cenzontles, palomas y el popular pijuy. En los ríos y arroyos se contemplan el martín pescador, garzas, pijijis y patos (INAFED, 2003). Para conocer a las posibles especies involucradas en el daño agrícola del cacahuate se realizó la “colecta masiva de ronrones” (adultos de la “gallina ciega”) (Cruz-López et al ., ., 2001 ), en Vista Hermosa y José María Pino Suárez, para lo cual nos apoyaron los estudiantes de preparatoria (Frida Khalo y COBACH 77, respectivamente), a quienes previamente les impartimos pláticas relacionadas con la biología y ecología de la "gallina ciega", asimismo, sobre la importancia económica de las especies consideradas plaga agrícola. Del 9 al 20 de junio de 2014 comenzaron las primeras lluvias de la temporada, lo cual dio pauta para las primeras recolectas manuales, en los alrededores de los poblados y cerca de las parcelas agrícolas; en horario de 08:00 a 10:00 pm. Antes de ese horario, a los jóvenes se les repartieron botes de plástico (1 l de capacidad) etiquetados, conteniendo suelo hasta la mitad y un trozo de tela de tul y liga para evitar que los ronrones escaparan. El grupo de investigadores, junto con otros colegas (ver agradecimientos), nos repartimos para capturar simultáneamente en ambas localidades con los estudiantes, corroborar que registraran adecuadamente los datos de captura y recoger los ejemplares recolectados. 35


En la ciudad de Cintalapa, les colocábamos follaje como alimento, un poco de humedad y, cuando eran demasiados ejemplares en un mismo frasco, los repartíamos en dos o tres envases. Posterior a tres noches de recolectas, todo el material lo trasladamos al Laboratorio de Bioensayos de ECOSUR-San Cristóbal, donde se separaron y cuantificaron los escarabajos de cada bote según su tipo (caracteres similares de su morfología externa); la mitad de cada total se sacrificó (y fijó con alcohol al 80 %) y la otra mitad se mantuvo viva, considerando, cuando fue posible hacerlo, dejar en igual proporción los sexos, con la finalidad de que se reprodujeran bajo cautiverio y lográramos obtener larvas para su descripción. De los ejemplares sacrificados se montaron hembras y machos con alfileres entomológicos (Morón y Terrón, 1988) y extrajo el genital de los machos para confirmar o llegar a su identidad por medio de claves bajo el estereomicroscopio. De cada recolector se llevó un control de las especies y cantidades capturadas, considerando fecha, lugar de recolecta, especie y sexo. Algunas muestras con dudosa identidad se revisaron por el taxónomo experto, Dr. Miguel A. Morón (INECOL) para una identificación certera. Toda la muestra recolectada con su información (lugar, fecha y recolector) se cotejó antes de elaborar una base de datos con el registro de cada especie identificada, separadas según el sexo (hembras y machos). Esto también permitió tener un mejor control antes de incorporar ejemplares a la Colección de Insectos Agrícolas del Proyecto de d e Diversidad en Sistemas de Cultivos (ECOSUR-SC); así como para entregar en las comunidades dos cajas entomológicas con representación de los ejemplares capturados, una para la casa ejidal y otra para el telebachillerato Frida Kahlo o el COBACH 77. Los datos se presentan como lista de especies con abundancias por día de captura en cada lugar. Primero en Vista Hermosa y luego en José María Pino Suárez. Resultados y discusión

En Vista Hermosa se obtuvieron 700 escarabajos adultos pertenecientes a 22 especies o morfo especies, de al menos ocho géneros de la familia Melolonthidae (cuadro 1). Las proporciones sexuales de las dos especies con mayor abundancia en Vista Hermosa se muestran en el cuadro 2.

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Cuadro 1. Diversidad y abundancia de especies de escarabajos nocturnos (Coleoptera: Melolonthidae), por fecha de captura (día-mes), en Vista Hermosa, municipio de Cintalapa, Chiapas (2014). ESPECIE Catrachia soctana Morón Cyclocephala stictica Burmeister, 1847 Cyclocephala sp. 1 Cyclocephala sp. Diplotaxis Diplotaxis sp. Diplotaxis sp. 1 Diplotaxis sp. 2 Diplotaxis sp 3 Euetheola bidentata Burmeister, 1847 Ligyrus nasutus Burmeister, 1847 Paranomala villosella Blanchard, 1851 Paranomala sp. Paranomala sp. B Phyllophaga fulviventris Moser, 1918 Phyllophaga integriceps Moser, 1918 Phyllophaga lenis Horn, 1887 Phyllophaga listrochelus sp. nov. Phyllophaga sp. Phyllophaga sp. 1 Strategus aloeus Linné, 1758 Strategus jugurtha Burmeister, 1847

09-06 1 1 1 0 25 15 2 1 1 73 1 5 1 30 8 0 287 1 3 0 16 4

17 y 18-06 0 0 0 1 0 0 0 0 0 5 0 0 0 0 2 0 111 0 0 0 0 0

19-06 TOTAL 0 1 0 1 0 1 0 1 1 26 4 19 0 2 0 1 0 1 0 78 0 1 0 5 0 1 0 30 4 14 2 2 91 489 0 1 0 3 1 1 0 16 2 6

Cuadro 2. Cantidad de machos y hembras de las dos especies más abundantes de escarabajos adultos (Coleoptera: Melolonthidae), según la fecha de captura, en Vista Hermosa, Cintalapa, Chiapas (2014). Especie Phyllophaga lenis Euetheola bidentata

09-junio Hembra Macho 148 139 47 18

17 y 18-junio Hembra Macho 88 25

19-junio Hembra Macho 22 14

En José María Pino Suárez se recolectaron 1705 ronrones, pertenecientes a 18 especies o morfoespecies correspondientes a seis géneros de melolóntidos; siendo el género Phyllophaga el más diverso (55.6 %) y abundante (cuadro 3). La especie predominante fue Phyllophaga fulviventris , seguida por las especies 37


Euetheola bidentata y Phyllophaga lenis . Cabe señalar que nueve de las 18

especies estuvieron representadas por un solo ejemplar; de hecho, solo de cuatro especies se capturaron ejemplares en las tres fechas y la mayoría (77.8 %) consta de pocos individuos. Cuadro 3. Diversidad y abundancia de escarabajos nocturnos (Coleoptera: Melolonthidae), por fecha de captura, obtenidos en José María Pino Suárez, Jiquipilas (2014). Especies Diplotaxis sp. Euetheola bidentata Burmeister, 1847 Paranomala histrionella Bates, 1888 Paranomala bimaculata Blanch., 1850 Paranomala sp. B Phyllophaga chiapensis Chapin, 1935 Phyllophaga disca Saylor, 1943 Phyllophaga fulviventris Moser, 1918 Phyllophaga integriceps Moser, 1918 Phyllophaga lenis Horn, 1887 Phyllophaga multipora Bates, 1888 Phyllophaga sp. Phyllophaga aff. disca Saylor, 1943 Phyllophaga aff. multipora Bates, 1888 Phyllophaga listrochelus sp. nov. Strategus aloeus Linné, 1758 Strategus jugurtha Burmeister, 1847

Dynastinae

09/06/14 0 39 0 1 0 0 7 27 1 27 0 0 0 0 0 0 0 0

10/06/14 1 234 1 0 0 0 6 563 0 3 1 1 4 2 0 5 1 1

12/06/14 0 21 0 0 1 3 11 705 0 35 0 3 0 0 1 0 0 0

Total 1 294 1 1 1 3 24 1295 1 65 1 4 4 2 1 5 1 1

La abundancia de Phyllophaga fulviventris despuntó cuando, a partir de la segunda recolecta, se capturaron adultos en un hospedero, encontrado fortuitamente en la carretera al observar que el ganado vacuno se alimentaba de los escarabajos que caían del árbol Sapium nitidum (Euphorbiaceae), lo cual sugiere que la especie no es atraída por la luz. Méndez-Aguilar y colaboradores (2005) han señalado que no todas las especies de melolóntidos, en estado adulto, tienen fototactismo positivo; en algunas pueden tenerlo solo las hembras o los machos, pero en otras ninguno de los sexos. Ahora bien, en cuanto a los sexos de las especies más abundantemente recolectadas en Pino Suárez, predominaron los machos de P. fulviventris en proporción de 2:1, igual en la especie Phyllophaga lenis (7:4); mientras que de Euetheola bidentata sobresalieron las hembras (1 macho: 4 hembras).

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Los primeros días de capturas fue cuando se tuvieron las mayores abundancias, lo cual concuerda con el requerimiento de cierta cantidad de precipitación para empezar la actividad nocturna de los melolóntidos adultos (Castro-Ramírez et al ., ., 2005), la cual fue explosiva para las primeras recolectas en ambos sitios y posteriormente, hacia las últimas fechas de captura (en Vista Hermosa), disminuyeron sustancialmente las abundancias. La proporción sexual de una población con mayor cantidad de hembras puede favorecer descendencia más abundante; esta característica es la típica que presentan las especies que se comportan como plaga agrícola. Para ambas localidades fue el comportamiento de Euetheola bidentata , además de P. lenis en Vista Hermosa. Cabe señalar que el adulto de la primer especie se considera plaga del maíz porque se alimenta del tallo tierno al introducirse por el cuello de la raíz (Pacheco Flores et al ., ., 2008), pero de su estado larvario se desconoce si está presente en las parcelas agrícolas. Sin embargo, las larvas de P. lenis sí han sido reportadas como rizófagas en maíz (Pacheco-Flores et al .,., 2008) y en caña de azúcar (Morón et al ., ., 1996). Al considerar esto, más la gran abundancia que mostró en Vista Hermosa, la puede hacer especie candidata a ser la causante de daño agrícola en las parcelas con cultivo de cacahuate; situación que habría que corroborar con muestreos en campo. También podría ser el caso para Pino Suárez, aunque le superó por mucho, en abundancia, la especie P. fulviventris. Con base en Morón (1986), las especies de larvas que causan daño de importancia a los cultivos en México son: Phyllophaga crinita, P. dentex, P. ravida, P. cribricolis, P. rubela, P. menetriesi, P. testaceipennis, P. tenuipilis, P. tumulosa, P. obsoleta, Anomala spp., Euetheola bidentata y Strategus julianus . PachecoFlores y colaboradores (2008) señalaron la actividad rizófaga de Phyllophaga lenis. Pero no se tiene reporte sobre la ubicación y acción de las larvas de P. fulviventris.

Hace falta precisar la composición específica de parcelas agrícolas de zonas bajas de Chiapas, como cacahuate en Cintalapa y Jiquipilas; así como conocer preferencias ambientales o de manejo agrícola, además cultivo.

las “gallinas ciegas” en son las productoras de la fenología, ecología y de evaluar el daño en el

La recolección manual de insectos es una práctica muy antigua, utilizada comúnmente para recolectar masas de huevos, larvas y adultos de diferentes especies (Lara-Juárez et al ., ., 2015). Los factores que pueden influir para su efectividad como práctica de manejo contra “gallina ciega” son: la disponibilidad y abundancia de mano de obra y el deseo de trabajo nocturno por parte de niños y jóvenes de las comunidades rurales, así como el tiempo de captura de manera sistemática durante las semanas de mayor actividad de los adultos (Cruz-López et ., 2001). al .,

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Los estudiantes de bachillerato en estas localidades rurales tienen conocimiento de la problemática que presenta la producción de cultivos básicos y el comercial como el del cacahuate. Sin embargo, desconocían la relación de los escarabajos adultos con las fases larvarias en el suelo agrícola. Se considera una buena inversión el enseñarles a los estudiantes la biología de los organismos que causan daño a los cultivos, diferenciando las especies benéficas para evitar que las capturen, así como la metodología para realizar la recolección manual durante las primeras horas de la noche. Al regresar las colecciones de insectos, tanto a las escuelas como a las casas ejidales, se refuerza el conocimiento, pues ellos fueron partícipes de la recolección. Además, en las cajas entomológicas se ordenan los ejemplares conforme se sabe si pueden ser nocivos para los cultivos, benéficos para los agroecosistemas o inocuos. De esta forma se fomenta la conservación de la coleopterofauna local y se combate la idea generalizada de que todo lo que se mueve en las parcelas agrícolas es plaga, peligroso, dañino y meritorio de eliminarse. Se considera importante el realizar estudios de contenido de materia orgánica en los suelos que, además de ser franco-arenosos, los empobrecen al dejarlos desprotegidos durante la época de pos-cosecha y sin reincorporar materia orgánica (rastrojo) al suelo antes de la siguiente siembra. Este empobrecimiento del suelo puede favorecer que especies de "gallina ciega" que, por sus hábitos alimenticios saprófagos-facultativas, beneficiaran al sistema, se vuelvan nocivas al no tener otra opción para alimentarse que las raíces del cultivo de interés. Conclusiones.

La riqueza de melolóntidos nocturnos en Vista Hermosa, municipio de Cintalapa, fue de 22 especies y en José María Pino Suárez, municipio de Jiquipilas, de 18 especies. La mayor abundancia de escarabajos se obtuvo en la localidad de Jiquipilas, donde se capturó no solo en alumbrado sino también en hospederos. En ambos sitios se presentaron pocas especies con mucha abundancia y la mayoría de especies con muy pocos ejemplares. En las dos localidades abundaron las especies plaga Phyllophaga lenis (larva) y Euetheola bidentata (adulto). Pero en Pino Suárez predominó P. fulviventris, capturada en el hospedero (Sapium nitidum) en la obscuridad, sin encontrar sus larvas en los muestreos de suelo en las parcelas de cacahuate de la localidad.

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Agradecimientos

Al Dr. Miguel Ángel Morón la corroboración de la identidad de las especies. A los compañeros del proyecto "Conocimiento de la 'gallina ciega' (Coleoptera) como plaga agrícola y alternativas agroecológicas para su manejo", particularmente a Oskar Aguilar, Tania González, Juan Manuel Delgado Solano, Carla Ramos Oseguera, Aranzazú Castorena y Ernesto Colima Lara. Los gastos los solventó la primera autora con recursos fiscales otorgados al proyecto citado. A las autoridades y estudiantes del COBACH 77 de José María Pino Suárez y al Telebachillerato Frida Kahlo de Vista Hermosa. Literatura citada

Castro-Ramírez, A. E. y Ramírez-Salinas, C. 2010. "Gallinas ciegas" en Chiapas. Rodríguez del Bosque L.A. y Morón M.A. (Eds.). 2010. Plagas del suelo. CP, INIFAP, UACH y Mundi-Prensa. México, D.F. 313-336. Castro-Ramírez, A.E., H. Delfín González, V. Parra Tabla y M.A. Morón. 2005. Fauna de melolóntidos (Coleoptera: Scarabaeoidea) asociados al maíz ( Zea mays L.) en Los Altos de Chiapas, México. Folia Entomológica Mexicana. 44(3): 339-365. Castro-Ramírez, A. E., H. R. Perales-Rivera, V. Parra-Tabla. 2006. Propuesta metodológica para la evaluación del daño ocasionado por "gallina ciega" (Coleoptera) al maíz ( Zea mays L.). En: Castro Ramírez A.E., Morón Ríos M.A., Aragón García A. (Eds.). 2006. Diversidad, importancia y manejo de escarabajos edafícolas. ECOSUR, Fundación PRODUCE Chiapas, BUAP. Puebla, México. pp. 163-180. Cruz López, J. A., A.E. Castro Ramírez, C. Ramírez Salinas y B. Gómez y Gómez. 2001. Supresión de adultos de larvas rizófagas del maíz (Coleoptera: Melolonthidae) en Amatenango del Valle, Chiapas, México. Manejo Integrado de Plagas (Costa Rica) 59: 41-47. Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal (INAFED). 2003. Sistema Nacional de Información Municipal. México. INAH. 2000. Departamento de Información para la Conservación, México. Lara-Juárez, P., J.R. Aguirre-Rivera, P. Castillo-Lara y J. A. Reyes-Agüero. 2015. Biología y aprovechamiento de la hormiga de escamoles, Liometopum apiculatum Mayr (Hymenoptera: Formicidae). Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 31(2): 251-264. Méndez-Aguilar, M.J., A.E. Castro-Ramírez, R. Alvarado-Barrantes, C. PachecoFlores y C. Ramírez-Salinas. 2005. Eficacia de dos tipos de recolecta para registrar la diversidad de melolóntidos nocturnos (Coleoptera: Scarabaeidae). Acta Zoológica Mexicana 21(3): 109-124.

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Morón, M. A. 1986. El género Phyllophaga en México. Morfología, distribución y sistemática supraespecífica. (Insecta: Coleoptera). Publ. No. 20 Instituto de Ecología. México, D. F. 341 p. Morón, M.A. y Terrón, R. 1988. Entomología práctica. Instituto de Ecología, A.C. México. 504 pp. Morón, M.A., S. Hernández-Rodríguez y A. Ramírez. 1996. El complejo “gallina ciega” (Coleoptera: Melolonthidae) asociado con la caña de azúcar en Tepic,

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BIONOMÍA DE LAS ESPECIES DE

P h y l l o p h a ga

(COLEOPTERA:

MELOLONTHIDAE) EN EL RANCHO LOS CASTAÑOS, LAS VIGAS, VERACRUZ, MÉXICO.

Miguel Ángel Morón* Roberto Arce-Pérez César V. Rojas-Gómez Red de Biodiversidad y Sistemática Instituto de Ecología, A.C Carretera antigua a Coatepec 351 Xalapa, Veracruz 91070, México *[email protected]

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Resumen Durante siete años de muestreo en la rizosfera de una plantación de Pseudotsuga macrolepis Fluos. (Pinaceae) en Las Vigas, Veracruz, situada a 2480 m de altitud, se obtuvieron datos sobre la riqueza y la abundancia de las especies de Coleoptera Melolonthidae, para diagnosticar su participación como agente causal de daño en las raíces de los arbolitos. Con muestras bimestrales basadas en series de tres bloques de 1m 2 de suelo en cuatro cuadrantes de 2500 m 2 se obtuvieron 504 muestras con insectos edafícolas. Anualmente el mayor número de especies e individuos correspondió al género Phyllophaga, representado por siete especies, entre las que sobresalieron por su frecuencia, hábitos y biomasa Ph. heteronycha (Bates), Ph. leonina (Bates) y Ph. angulicollis (Bates). Las dos primeras son univoltinas y la última tiene ciclo bianual. Los huevos de Ph. heteronycha se localizaron en junio-septiembre, las larvas de primer estadio en junio-octubre, el segundo estadio en junio-febrero, y el tercero en agosto- abril; las pupas en abril- junio, y los adultos maduros vuelan en mayo-septiembre. Phyllophaga leonina exhibió una fenología ligeramente diferente, ya que las larvas de primer estadio se encontraron en junio-octubre, el segundo estadio en agostodiciembre, y el tercero en octubre-abril; las pupas en abril-junio y los adultos maduros vuelan en junio-agosto. La población de Ph. angulicollis es menos numerosa y está restringida a dos cuadrantes, donde se registraron huevos durante abril, larvas de primer estadio en febrero-octubre, el segundo estadio en junio-abril, y el tercero todo el año; los adultos maduros vuelan durante agosto y septiembre. Las tres especies coexisten con diferentes estrategias que se reflejan en los cambios anuales de la estructura de las comunidades locales.

Abstract During seven years the rhizosphere of Pseudotsuga macrolepis Fluos. (Pinaceae) plantation at Las Vigas, Veracruz (2480 m elevation) was sampled, searching information on the abundance and species richness of Coleoptera Melolonthidae that support diagnostics about the importance of white grub as pest of young tree roots. Bimonthly, three soil samples of 1m 2 were obtained from four blocks of 2500 m2 each, to obtain 504 samples with edaphicolous insects. Each year, the largest number of species and individuals corresponds to the genus Phyllophaga, represented by seven species, among these Ph. heteronycha (Bates), Ph. leonina (Bates) and Ph. angulicollis (Bates) were the most outstanding by number, frequency, habits and biomass. Former two species are univoltine and the latter species present bianual life cycle. Eggs of Ph. heteronycha were laid during June to September, first instar larvae were collected from June to October, second instar larvae from June to February, and third instar larvae from August to April; pupae were observed during April to June, and mature adults were active from May to September. Phenology of Phyllophaga leonina is similar but first instar larvae were found from June to October, second instar from August to December, and third instar from October to April; pupae were formed during April to June, and mature

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Morón, et al . Especies de Phyllophag a, las Vigas, Veracruz, México

adults were active from June to August. The population of Ph. angulicollis is less abundant and restricted in two blocks of the plantation, where eggs were found during April, first instar larvae were collected from February to October, second instar from June to April, and third instar all around the year; mature adults were active in August and September. These three species overlapping with different strategies that influence annual changes in the structure of local communities.

Introducción Se cuenta con muy pocos datos precisos sobre el ciclo de vida completo de las especies mexicanas de Phyllophaga, sobre todo en condiciones naturales (Morón 1986). En pocos casos se ha obtenido información sobre el desarrollo larvario y la pupación en cautiverio (Ramírez-Salinas et al. 2000, 2009, Aragón et al. 2005, Ramírez-Salinas y Castro 2006, Hernández-Cruz et al. 2016) y ocasionalmente ha sido posible recabar evidencias directas del campo (Rodriguez del Bosque 1988, Morón et al. 1998, 2010, 2014). Sin embargo, es necesario reunir información básica para diseñar estrategias de prevención y control de las especies que pueden constituirse en plagas subterráneas, además de dilucidar las interacciones entre especies concurrentes (Rodríguez del Bosque 2003). De acuerdo con los datos disponibles, de las 22 especies de Phyllophaga cuya biología se ha estudiado con cierto detalle en México, todas tienen ciclos vitales que abarcan un año, excepto P. trichodes (Bates) y P. angulicollis (Bates) (Villalobos 1998, Morón et al. 2014). La mayor parte del tiempo de desarrollo corresponde al tercer estadio larvario, el cual consume la mayor cantidad de alimento y tiene mayor impacto en la comunidad. Considerando la información disponible, al parecer el tamaño corporal o la biomasa de la especie no tienen relación directa con la duración del ciclo vital, pero la temperatura en la superficie del suelo, la disponibilidad de alimento y la estabilidad de la humedad edáfica si pueden influir en la adopción de una estrategia de desarrollo anual o bianual (Morón et al. 2010). Los resultados que se incluyen en la presente publicación son parte de los productos del trabajo realizado en el proyecto a largo plazo sobre taxonomía, biología e importancia de los estados inmaduros de coleópteros lamelicornios, que desde 2009 se lleva a cabo en localidades del centro de Veracruz situadas en un transecto altitudinal que abarca desde los 1030 m (Jilotepec) hasta los 2480 m (Las Vigas), donde se encuentran pastizales para ganado lechero, cafetales, cultivos de maíz, remanentes de bosques de montaña y plantaciones de coníferas ornamentales. En sus primeras etapas se planeó reunir información sobre la composición de las comunidades edafícolas, especies predominantes, hábitos, ciclo vital y posible impacto en los otros componentes de la comunidad, silvestre o antropizada. De acuerdo con estos objetivos, a continuación se indican aspectos relevantes de la bionomía de tres especies del género Phyllophaga cuyas

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poblaciones han sido observadas durante siete años para confirmar las características morfológicas de sus estadios de desarrollo, la duración de sus ciclos de vida, la fenología y parte de sus hábitos de alimentación y reproducción.

Material y métodos En la plantación de Pseudotsuga macrolepis Flous. (Pinaceae) establecida en los terrenos del rancho “Los Castaños ”, Manzanillo, municipio de Las Vigas de Ramírez, Veracruz (19°38’18.6”N, 97°07’40.7W) se trazaron cuatro cua drantes de 50x50 m ampliamente separados entre sí, en cada uno de los cuales cada mes (marzo-noviembre 2009) o cada dos meses (febrero 2010-noviembre 2015) se extrajeron tres arbolitos excavando un área de 50 cm alrededor de la base del tallo, con 40 cm de profundidad, para revisar las raíces desmenuzando manualmente todo el suelo incluido para obtener los macroartrópodos presentes. Las muestras se fijaron en solución de Pampel durante 10-15 días, se lavaron en solución acuosa de etanol al 70% y se conservaron en el mismo tipo de solución para su identificación con ayuda de las claves de Ritcher (1966) y Morón (1991). Las muestras identificadas se conservan en las colecciones entomológicas del Instituto de Ecología, A. C. Xalapa (IEXA) y del Centro de Agroecología, BUAP, Puebla (CENAGRO). Los datos de temperatura del suelo se extrapolaron a partir de los registros 2009-2013 de la estación meteorológica Las Vigas (CONAGUA30211) con referencia a las lecturas obtenidas en la ladera oriental del Cofre de Perote (2500 m altitud) con un dispositivo iButtons, que confirmó una variación de ± 2°C entre la temperatura máxima y mínima a 20 cm de profundidad con respecto a la temperatura exterior (Sánchez-Huerta 2016).

Resultados y Discusión En total se obtuvieron 528 muestras con insectos edafícolas. Anualmente el mayor número de especies e individuos en las muestras correspondió al género Phyllophaga, representado en dicho rancho por siete especies: Ph. heteronycha (Bates), Ph. leonina (Bates), Ph.angulicollis (Bates), Ph. godmani (Bates), Ph. piliventris (Moser), Ph. platyrhina (Bates) y Ph. fissilabris (Bates), entre las que sobresalieron por su frecuencia, hábitos y biomasa las tres primeras. Phyllo ph aga (s.str.) heteron ych a (Bates,

1888). Los adultos se caracterizan por

su cuerpo castaño oscuro a castaño rojizo, con 11-13 mm de longitud, cubierto con abundantes sedas amarillentas de diferentes longitudes, muy abundantes y más largas en el pronoto y la base de los élitros (Fig. 1). Antenas formadas por diez artejos, con la maza claramente más larga en los machos. La base de las uñas pro y meso tarsales en los dos sexos es prominente, dentiforme, casi tan larga como los dentículos apical e intermedio (Morón 2016). Las larvas se distinguen principalmente por la disposi ción de las palidia en forma de “v” abierta hacia el extremo posterior, con los pali distales más gruesos (Morón et al. 2016).

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Es una especie con origen forestal, umbrófila, cuyos adultos maduros empiezan a emerger del suelo durante mayo, cuando la temperatura del suelo alcanza su valor más alto del año (Fig. 18) y se acumula humedad suficiente derivada de las lluvias de primavera. Vuelan a los árboles y arbustos cercanos durante los primeros minutos de oscuridad para buscar pareja. Se les observó sobre follaje de Alnus arcuminata H.B.K. (Betulaceae), Baccharis conferta Kunth (Asteraceae) y Pseudotsuga macrolepis, aunque no fue posible confirmar su preferencia para alimentarse. Tanto machos como hembras son atraídos por las luces eléctricas al principio de la noche. Durante los primeros minutos del día los adultos regresan al suelo para protegerse, y en esos momentos pueden ser atrapados por arañas tejedoras y pájaros carniceros o verdugos ( Lanius ludovicianus L., Laniidae) quienes los clavan en la agujas maduras de Pseudotsuga (Fig. 17) para comerlos después. Dentro del suelo se localizaron tanto hembras como machos durante mayo, junio, julio, agosto y septiembre, aunque fueron más frecuentes en mayo y junio. Cada hembra deposita entre 10 y 20 huevos a una profundidad de 10-12 cm, preferentemente en suelo sombreado, que inicialmente son alargados-ovalados y conforme avanza el desarrollo embrionario pasan a una forma ovalado-semiesférica, con diámetro máximo de 1.1 mm, y requieren un par de semanas para eclosionar (Fig. 7). El período de oviposición es largo, ya que se localizaron huevos en el terreno desde junio hasta septiembre, en concordancia con la presencia de hembras y larvas pequeñas en las mismas muestras (Fig. 18). Entre los tres estadios larvarios se observó un porcentaje de crecimiento en la anchura de la cápsula cefálica y la longitud de las metacoxas del 83% entre primera y segunda larva, y de 72% entre segunda y tercera larva, con factores de incremento de 1.8 y 1.7 respectivamente, valores similares a los registrados por Morón (1986) para larvas de Ph. brevidens (Bates), Ph. ravida (Blanchard) y Ph. vetula (Horn). La cabeza de la larva de primer estadio mide 1.1-1.2 mm de anchura, el último antenómero es un poco más largo que el antenómero precedente (1.2:1) pero casi dos veces más ancho que él; tienen una espina de eclosión pequeña y aguzada a cada lado del metaescudo; las placas respiratorias son reniformes, con bulla poco prominente; cada palidium divergente se encuentra formado por 6 a 7 pali pequeños y poco esclerosados (Morón et al. 2016). Este estadio de desarrollo se encontró desde junio hasta octubre en el tercio superior de los monolitos de tierra, usualmente en grupos numerosos de hasta 25 larvas/m 2. Su crecimiento corporal es rápido, ya que en 20 días se produce la ecdisis para el segundo estadio (Fig. 8). La cabeza y patas de las larvitas que han pasado la ecdisis mantienen una coloración blanquecina durante algunas horas y paulatinamente adquieren un tono amarillo rojizo al tiempo que se endurecen (Fig. 9). En esos momentos también es muy notable una gran desproporción entre las dimensiones de la cabeza y las patas con respecto al tórax y el abdomen (Figs. 9-10).

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Conforme se alimenta progresivamente crece el cuerpo hasta adquirir las proporciones características de la especie.

Figuras 1-6. Especies de Phyllophaga en Las Vigas, Veracruz. Adultos: 1) Ph. heteronycha ♂. 2) Ph. leonina ♀. 3) Ph. angulicollis ♂. Larvas de tercer estadio: 4) Ph. heteronycha. 5) Ph. leonina. 6) Ph. angulicollis. Escala: figs. 1-3 = 2 mm; figs. 4-6 = 5 mm.

La cabeza de la larva de segundo estadio mide 2.0 a 2.3 mm de anchura, el último antenómero es tan largo como el precedente (1:1) y un poco más ancho que él; las placas respiratorias son constreñidas, con la bulla ovalada y poco prominente, los lóbulos de la placa están más separados que en el tercer estadio; cada palidium divergente está formado por 9 a 10 pali de diferente longitud y grosor (Morón et al. 2016). Es característica la forma en que la nueva larva se desprende de la exuvia, la cual brevemente queda situada en el extremo caudal mientras el cuerpo se mantiene inflado para lograr la máxima extensión de la nueva cutícula (Fig. 11). El segundo estadio larval se localizó entre junio y febrero en el tercio superior del monolito de tierra, y a veces muy cerca de la superficie en densidades de hasta 77 larvas/m 2. Tal amplitud fenológica puede derivarse del efecto de las condiciones invernales en las larvas que se originan de huevos

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depositados a finales de septiembre, que deben tener una tasa de crecimiento más lenta. La larva de segundo estadio de Ph. heteronycha (Fig. 13) es la presa más buscada en la localidad por las hembras del parasitoide Tiphia veracruzae Allen (Fig. 12) entre agosto y octubre (Rojas-Gómez et al. 2014). La extensión de la fenología del segundo estadio larvario de Ph. heteronycha durante el invierno también podría interpretarse como una estrategia para evitar las poblaciones abundantes de avispitas y disminuir su parasitoidismo.

Figuras 7-12. Phyllophaga heteronycha. 7) Huevos embrionados. 8) Primer estadio larval (derecha) y segundo estadio (izquierda) completamente desarrollados. 9) Segundo estadio inicial. 10) Tercer estadio, inicial y mediana. 11) Segundo estadio con la exuvia anterior. 12) Hembra de Tiphia veracruzae, parasitoide. Escalas: 1 mm.

La cabeza de la larva de tercer estadio mide 3.5 a 3.8 mm de anchura, el último antenómero mide menos de la mitad de la longitud del precedente (0.4:1) y es tan ancho como él; las placas respiratorias son constreñidas, con la bulla

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ovalada y poco prominente, la distancia que separa los lóbulos de la placa es menor que la longitud máxima de la bulla; cada palidium divergente está formado por 9 a 12 pali de diferente longitud y grosor, que se agrandan hacia el extremo caudal del raster (Morón et al. 2016). El tercer estadio larval (Fig. 4) se localizó entre agosto y abril, normalmente en la mitad inferior del monolito de tierra, y en concentraciones de hasta 105 larvas/m 2. Esta fenología es semejante a la de otras especies mexicanas de Phyllophaga, que pasan el invierno como larvas activas de último estadio y aprovechan las condiciones primaverales para lograr su completo desarrollo antes de pupar. Estas larvas consumen raíces de herbáceas y restos vegetales del suelo, se muestran poco agresivas con sus congéneres y no intentan morder cuando se les manipula (Arce-Pérez et al. 2014). Durante este estadio es probable que uno de sus depredadores más frecuentes sean las larvas de dípteros Asilidae (Fig. 15). Entre abril y junio la larva de tercer estadio alcanza su máximo desarrollo y muestra una capa de grasa debajo de la mayor parte de su cutícula, deja de alimentarse, expulsa el contenido intestinal y disminuye la curvatura abdominal. Entonces empieza a definir una celda dentro del suelo, a 20-25 cm de profundidad, compactando las paredes por medio de la presión que ejerce con su cuerpo apoyado en la cabeza, el raster y las patas (Fig. 14) y aplica como agente aglutinante restos de excretas, hasta definir un espacio semiovalado, donde se extiende sobre su dorso y pierde movilidad constituyéndose en prepupa para iniciar la metamorfosis. Durante el proceso de ecdisis la cutícula de la larva de tercer estadio va quedando plegada hacia el final del abdomen pupal y usualmente permanece adherida alrededor de los urogomphi. Las pupas miden 14.0-15.8 mm de longitud, con una anchura abdominal de 6.7-9.0 mm (las hembras son más grandes que los machos) de color blancoamarillento a amarillo-rojizo según su grado de maduración. Entre los terguitos abdominales IV y VI se encuentran dos pares de órganos dioneiformes, con los bordes proximales esclerosados espiniformes que se alojan en cavidades de las estructuras esclerosadas opuestas. Los segmentos abdominales IX y X se encuentran fusionados entre sí (Fig. 16), y en el último se localiza una ámpula genital ventral y un par de urogomphi pedunculados casi rectos y paralelos entre sí, con ápices agudos (Morón et al. 2016). Debido a la capacidad de los segmentos abdominales para contraerse los bordes de los órganos dioneiformes se abren y cierran, por lo que es factible que pueden ser empleados como defensas contra el crecimiento de micelio o la proximidad de ácaros u otros pequeños invertebrados. Los urogomphi tienen una función como órganos de apoyo para lograr que mediante contracciones abdominales la pupa pueda girar y moverse un poco dentro de su celda excavada dentro del suelo. Después de 25-30 días de transformaciones internas, el adulto inmaduro se libera de la exuvia pupal abriéndola por la línea media dorsal y plegandola al final del abdomen hasta que se abandona en un extremo de la celda. En dos o tres

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días se endurecen y pigmentan por completo todas las estructuras excepto las alas que permanecen durante otros dos días suaves y con exceso de hemolinfa, hasta que secan y son plegadas dorsalmente. El adulto permanece dentro de la celda de dos a tres semanas hasta que madura su aparato copulador, y entonces excava para salir a volar por primera ocasión en busca de pareja y alimento, completando un ciclo anual.

Figuras 13-17. Phyllophaga heteronycha . 13) Larva de segundo estadio. 14) Tercer

estadio construyendo celda pupal. 15) Larva de Asilidae depredadora. 16) Pupa ♂. 17) Macho empalado por lánido en aguja de pseudotsuga. Escalas: 2 mm.

Phyllo ph aga (s.str.) leonin a (Bates,

1888). Los adultos se caracterizan por su

cuerpo castaño oscuro a casi negro, con 16.5-17.0 mm de longitud, con puntos grandes irregulares en el pronoto y pocas sedas largas, delgadas muy esparcidas en el pronoto y la base de los élitros (Fig. 2). Antenas formadas por diez artejos, con la maza muy corta en los dos sexos. La base de todas las uñas tarsales de machos y hembras es redondeada, poco prominente, y los dentículos apical e intermedio tienen longitudes similares, aguzados y próximos entre sí. Las larvas se distinguen principalmente por la disposición de las palidia paralelas longitudinales, cada una formada por 10-13 pali espiniformes, cortos y afilados, dirigidos hacia el lado opuesto de la septula (Morón et al. 2016).

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Figura 18. Fenología de Phyllophaga heteronycha en relación con la marcha de temperatura promedio mensual en el suelo.

Es una especie pratícola, heliófila, cuyos adultos maduros empiezan a emerger del suelo durante junio, cuando la temperatura del suelo empieza a decrecer (Fig. 19) y se inicia la acumulación de humedad asociada con las lluvias de verano. Vuelan cerca del suelo durante los primeros minutos de oscuridad para buscar pareja y copular en el suelo o en la hierba. No fue posible confirmar si visitan árboles o arbustos para alimentarse. Tanto machos como hembras son poco atraídos por las luces eléctricas al principio de la noche. Durante las últimas horas de la noche los adultos regresan al suelo para protegerse. Dentro del suelo se localizaron tanto hembras como machos durante junio, julio y agosto, aunque fueron más frecuentes en junio. No fue posible localizar huevos de esta especie, pero el período de oviposición debe abarcar desde finales de junio a principios de septiembre, en concordancia con la presencia de hembras y larvas pequeñas en las mismas muestras (Fig. 19). Entre los tres estadios larvarios se observó un porcentaje de crecimiento en la anchura de la cápsula cefálica y la longitud de las metacoxas del 64% entre primera y segunda larva, y de 78% entre segunda y tercera larva, con factores de incremento de 1.6 y 1.7 respectivamente, valores similares a los registrados en otras especies mexicanas. La cabeza de la larva de primer estadio mide 1.3-1.4 mm de anchura, el último antenómero es tan largo como el antenómero precedente (1:1) pero un poco más ancho que él; tienen una espina de eclosión pequeña y aguzada a cada lado del metaescudo; las placas respiratorias son reniformes, con bulla poco

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prominente; cada palidium paralelo se encuentra formado por 14 a 15 pali pequeños y poco esclerosados con sus ápices dirigidos al lado opuesto de la línea media (Morón et al. 2016). Este estadio se encontró desde finales de junio hasta principios de octubre en el tercio superior de los monolitos de tierra, como individuos aislados o en grupos de hasta 15 larvas/m 2. Su crecimiento corporal es rápido, ya que en 15-20 días se produce la ecdisis para el segundo estadio. Como en Ph. heteronycha es muy notable la desproporción entre las dimensiones de la cabeza y las patas con respecto al tórax y el abdomen durante el inicio del desarrollo, y conforme se alimenta progresivamente crece el cuerpo hasta adquirir las proporciones características de la especie.

Figura 19. Fenología de Phyllophaga leonina en relación con la marcha anual de temperatura promedio en el suelo.

La cabeza de la larva de segundo estadio mide 2.2 a 2.3 mm de anchura, el último antenómero es más corto que el precedente (0.7:1) y un poco más ancho que él; las placas respiratorias son constreñidas, con la bulla ovalada y poco prominente, los lóbulos de la placa están más separados que en el tercer estadio; cada palidium paralelo está formado por 12 a 15 pali cortos, con ápices agudos dirigidos al lado opuesto de la línea media (Morón et al. 2016). El segundo estadio larval se localizó entre agosto y diciembre en el tercio superior del monolito de tierra, y a veces muy cerca de la superficie en densidades de hasta 13 individuos/m 2. La larva de segundo estadio de Ph. leonina es muy pocas ocasiones se observó afectada por parasitoides del género Tiphia. A diferencia de Ph. heteronycha las larvas de Ph. leonina no pasan el invierno en el segundo estadio, y mudan al tercero entre octubre y diciembre.

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La cabeza de la larva de tercer estadio mide 4.0 a 4.1 mm de anchura, el último antenómero mide menos de la mitad de la longitud del precedente (0.4:1) y es tan ancho como él; las placas respiratorias son constreñidas, con la bulla ovalada y poco prominente, la distancia que separa los lóbulos de la placa es casi igual a la longitud máxima de la bulla; cada palidium paralelo está formado por 10 a 13 pali cortos, con ápice afilado dirigido hacia el lado opuesto a la séptula. (Morón et al. 2016). El tercer estadio larval (Fig. 5) se localizó entre octubre y abril, normalmente en la mitad inferior del monolito de tierra, y en densidades de hasta 20 larvas/m 2. Esta fenología es similar a la de otras especies mexicanas de Phyllophaga, que pasan el invierno como larvas activas de tercer estadio y aprovechan las condiciones primaverales para completar su desarrollo antes de pupar. Estas larvas tienen preferencia por las raíces, se muestran agresivas con sus congéneres e intentan morder cuando se les manipula (Arce-Pérez et al. 2014). Entre marzo y abril la larva de tercer estadio alcanza su máximo desarrollo, deja de alimentarse, expulsa el contenido intestinal y se constituye en prepupa dentro de una celda similar a la de Ph. heteronycha. Las pupas miden 17.1-18.7 mm de longitud, con una anchura abdominal de 7.6-7.9 mm (las hembras son más grandes que los machos) de color blancoamarillento a amarillo-rojizo según su grado de maduración. Entre los terguitos abdominales IV y VI se encuentran dos pares de órganos dioneiformes, con los bordes proximales esclerosados espiniformes y cavidades de las estructuras esclerosadas opuestas. Los segmentos abdominales IX y X se encuentran fusionados entre sí, y en el último se localiza una ámpula genital ventral y un par de urogomphi pedunculados con ápices agudos convergentes hacia la línea media (Morón et al. 2016). Como en el caso de Ph. heteronycha, después de 25-30 días de transformaciones internas, el adulto inmaduro de Ph. leonina queda recluído en su celda durante dos o tres semanas hasta que madura su aparato copulador, y entonces excava para salir a volar en busca de pareja y alimento, completando un ciclo anual. Phyllo ph aga (s.str.) angu licollis (Bates,

1888). Los adultos se caracterizan por

su cuerpo castaño rojizo con la cabeza y pronoto pardo oscuro a casi negro, con 21.2-24.5 mm de longitud, el pronoto tiene puntuación intensa, pequeña y uniforme, y solo presenta unas pocas sedas erectas a los lados del margen anterior y a lo largo de los márgenes laterales; los élitros glabros (Fig. 3). Antenas formadas por diez artejos, con la maza corta en los dos sexos. La base de todas las uñas tarsales de machos y hembras es redondeada, poco prominente, el dentículo intermedio es mucho más corto que el apical, esta aguzado y próximo a la base unguinal. Las larvas se distinguen porque el raster carece de septula, y el teges está formado por 90- 98 sedas hamate gruesas curvadas caudalmente, en la porción central 18-20 hamate son más gruesas que las laterales (Morón et al. 2016).

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Es una especie con origen forestal, umbrófila, que inicialmente (2009-2011) solo se encontró en el cuadrante 1, más sombreado por árboles altos y con el suelo cubierto de acículas de pino, y a partir de 2012 también se le colectó esporádicamente en el cuadrante 3, donde no hay ese tipo de condiciones. Los adultos maduros emergen del suelo durante agosto y septiembre, cuando la temperatura del suelo es más fresca que en primavera (Fig. 20) y se dispone de la humedad acumulada por las lluvias de verano. Vuelan durante la primera hora de oscuridad pero no fue factible precisar que árboles visitan, aunque es posible que acudan a los Pinus patula Schl. et Cham. que crecen en el mismo rancho o a otras especies arbóreas más alejadas de la plantación. Los dos sexos son poco atraídos por las luces eléctricas al principio de la noche. Dentro del suelo se localizaron hembras y machos inmaduros durante febrero y abril. Solo en abril de 2011 se encontraron cinco huevos junto con larvas de los tres estadios. (Fig. 19). Entre los tres estadios larvarios se observó un porcentaje de crecimiento en la anchura de la cápsula cefálica y la longitud de las metacoxas del 72% entre primera y segunda larva, y de 67% entre segunda y tercera larva, con factores de incremento de 1.7 y 1.6 respectivamente, valores similares a los registrados en otras especies mexicanas. La cabeza de la larva de primer estadio mide 1.7-1.8 mm de anchura, el último antenómero es un poco más largo que el antenómero precedente (1.3:1.0) y un poco más ancho que él; tienen una espina de eclosión pequeña y aguzada a cada lado del metaescudo; las placas respiratorias son reniformes, con bulla poco prominente; la parte central del raster carece de septula y tiene 18-20 sedas hamate que son más gruesas que las laterales (Morón et al. 2016). Este estadio se encontró desde febrero hasta octubre en el tercio superior de los monolitos de tierra, solo desde individuos aislados hasta grupos de 15 larvas/m 2. Como en Ph. leonina es muy notable la desproporción entre las dimensiones de la cabeza y las patas con respecto al tórax y el abdomen durante el inicio del desarrollo, y conforme se alimenta progresivamente crece el cuerpo hasta adquirir las proporciones características de la especie. La cabeza de la larva de segundo estadio mide 3.0 a 3.1 mm de anchura, el último antenómero es más corto que el precedente (0.6:1.0) y un poco más ancho que él; las placas respiratorias son constreñidas, con la bulla ovalada y poco prominente, los lóbulos de la placa están más separados que en el tercer estadio; la parte central del raster carece de septula y tiene 18-20 sedas hamate que son más gruesas que las laterales (Morón et al. 2016). El segundo estadio larval se localizó durante todo el año, excepto en mayo, en el tercio superior del monolito de tierra, en densidades de hasta 5 individuos/m 2. La larva de segundo estadio de Ph. angulicollis nunca se observó afectada por parasitoides del género Tiphia. Las larvas de Ph. angulicollis pasan un invierno en el segundo estadio.

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Figura 20. Fenología de Phyllophaga angulicollis en relación con la marcha anual de la temperatura media en el suelo.

La cabeza de la larva de tercer estadio mide 5.1 a 5.2 mm de anchura, el último antenómero mide la mitad de la longitud del precedente (0.5:1) y es tan ancho como él; las placas respiratorias son constreñidas, con la bulla ovalada y poco prominente, la distancia que separa los lóbulos de la placa es menor a la longitud máxima de la bulla; la parte central del raster carece de septula y tiene 18-20 sedas hamate que son más gruesas que las laterales (Morón et al. 2016). El tercer estadio larval (Fig. 6) se localizó durante todos los meses, normalmente en la mitad inferior del monolito de tierra, y en densidades de una o dos larvas/m 2. Esta fenología sugiere que existen generaciones sobrepuestas y que la duración del ciclo es bianual o tal vez trianual (Fig. 20). Estas larvas tal vez se alimenten principalmente con suelo humificado y hojarasca descompuesta, no se muestran agresivas con sus congéneres, y no intentan morder cuando se les manipula. No se encontraron pupas de Ph. angulicollis , pero la presencia de adultos tenerales en febrero sugiere que las pupas pueden desarrollarse entre enero y febrero. Todos los resultados muestran que los representantes de los tres grupos de especies pueden coexistir en la rizosfera de la plantación de Pseudotsuga con diferentes estrategias que se reflejan en los cambios anuales de la estructura de la comunidad, como los que fueron citados por Morón y colaboradores (2014), que tienen gran importancia para la planeación de una estrategia que permita regular las poblaciones con tendencias nocivas y proteger las poblaciones benéficas.

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Agradecimientos Se reconoce el apoyo de Teódulo Pineda Maya y David Areas García para realizar las actividades de muestreo en el rancho “Los Castaños”, y la colaboración de Yasmín Juárez, Ulises Hernández e Iván Bravo (BUAP- INECOL) durante los trabajos de campo y gabinete que permitieron procesar los datos con oportunidad. Olinda Velázquez (INECOL) amablemente facilitó la fotografía de la figura 17. Esta publicación es una contribución a la línea de investigación “Si stemática, biología e

importancia de los Coleópteros Lamelicornios en América Latina” financiada con recursos del Instituto de Ecología, A. C. (cuenta 20030-10011).

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ESPECIES DE COLEOPTERA SCARABAEOIDEA EN LA RESERVA ECOLÓGICA MUNDO NATURAL, CÓSALA, SINALOA

Gabriel Antonio Lugo-García1 Miguel Ángel Morón2 Álvaro Reyes-Olivas1 Ramón Cruz-López1 Bardo H. Sánchez-Soto1 Carlos Patricio Sauceda-Acosta1 1Facultad

de Agricultura del Valle del Fuerte Universidad Autónoma de Sinaloa Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa. 81110

2Red

de Biodiversidad y Sistemática Instituto de Ecología, A.C Carretera antigua a Coatepec 351 Xalapa, Veracruz 91070, México [email protected]

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Resumen Para contribuir al conocimiento de la riqueza, abundancia y distribución estacional de los coleópteros escarabaeoideos asociados con el bosque tropical seco de la Reserva Ecologica Mundo Natural, Cosalá, Sinaloa, se realizaron colectas nocturnas de mayo a noviembre de 2012. Se obtuvieron 1,873 ejemplares que representan a 38 especies de los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Isonychus, Cyclocephala, Dyscinetus, Golofa, Strategus, Ligyrus, Orizabus, Paranomala, Pelidnota, Cotinis, Hologymnetis, Ptichopus , Ceratotrupes, Bolbelasmus, Trox y Onthophagus. La mayor riqueza específica correspondió a Phyllophaga con nueve especies entre las que predominó Phyllophaga sinaloana. Las especies mejor representadas en las zonas de estudio fueron Phyllophaga sinaloana (18.04%), Cyclocephala forcipulata (12.75%), Paranomala forreri (9.98%), y Paranomala undulata (8.06%). La mayor actividad de estas especies (92.8%) se alcanza con el máximo registro de lluvia.

Palabras clave: Melolonthinae, Dynastinae, Rutelinae, Sinaloa. Abstract To known some aspects on the richness, abundance and seasonal distribution of the Coleoptera Scarabaeoidea that are living in the tropical dry forest from Reserva Ecologica Mundo Natural, Cosalá, Sinaloa, from May to November 2012 nocturnal collections in three locations were made. More than 1,873 specimens were obtained, representing 38 species of the genera Phyllophaga, Diplotaxis, Isonychus, Cyclocephala, Dyscinetus, Golofa , Strategus, Ligyrus, Orizabus, Paranomala, Pelidnota, Cotinis, Hologymnetis, Ptichopus , Ceratotrupes, Bolbelasmus, Trox and Onthophagus . Richest genus was Phyllophaga with nine species, with Phyllophaga sinaloana as predominant. Better represented species in the studied sites were Phyllophaga sinaloana (18.04%), Cyclocephala forcipulata (12.75%), Paranomala forreri (9.98%), and Paranomala undulata (8.06%). Adult activities of such species (92.8%) where high rains are recorded. Key words. Melolonthinae, Dynastinae, Rutelinae, Sinaloa. Introducción Los coleópteros Scarabaeoidea constituyen uno de los grupos de insectos más diversificados en cuanto a forma, coloración, tamaño y hábitos por lo que hay un gran interés de ampliar el conocimiento taxonómico de estas especies y de esta forma obtener datos que sean útiles para la realización de comparaciones ecológicas y biogeográficas entre las diferentes faunas estudiadas en el país (Morón 1994; Morón et al., 1998). 60

Lugo-García et al ., Scarabaeoidea en la Reserva Mundo Natural, Cósala, Sinaloa

En México se tiene un registro de Scarabaeoidea que incluye 202 géneros y 1,713 especies, de las cuales 151 corresponden al estado de Sinaloa (Morón, 2003, Lugo-García et al ., 2011a, b) que en su mayor parte proceden de colectas esporádicas efectuadas en la mitad sur de la entidad, lo cual coloca a Sinaloa en la posición 16 de riqueza estatal en el país. La literatura existente permite establecer que la diversidad de este grupo de coleópteros aún es poco conocida, por lo tanto, Aragón y colaboradores (1998) proponen que es necesario realizar estudios de los escarabajos enfocados al conocimiento de la biodiversidad, sobre todo en regiones poco estudiadas o exploradas para que en un futuro se tenga un mayor conocimiento de las faunas locales o regionales asociadas a los diferentes tipos de vegetación de México. La gran diversidad de hábitos alimentarios y la amplia distribución latitudinal y altitudinal de las especies de Coleoptera Scarabaeoidea, permiten asumir que su papel en los ecosistemas primarios y derivados es muy importante. La gran cantidad de relaciones biológicas que tienen estas especies, las cuales junto con su abundancia, diversidad, amplia distribución y buen nivel de conocimiento taxonómico, justifican plenamente las propuestas para emplearlos como indicadores ecológicos y biogeográficos durante estudios básicos o aplicados para evaluar el estado de equilibrio y conservación de los ecosistemas donde son abundantes, o para determinar el valor de importancia de una región como refugio faunístico, Parque Natural o Reserva de la Biosfera (Morón y Aragón, 2003). Por tanto, el objetivo del presente estudio es contribuir al conocimiento de la diversidad, abundancia y distribución estacional de los Coleoptera Scarabaeoidea o Lamellicornia en un bosque tropical seco de la Reserva Ecológica Mundo Natural, Cosalá, Sinaloa, México.

Materiales y métodos Área de estudioEsta investigación se realizó de mayo a noviembre de 2012 en la Reserva Ecológica Mundo Natural en el municipio de Cosalá, Sinaloa. Esta Reserva Ecológica cuenta con una extensión de 1256 hectáreas de bosque tropical seco ubicadas entre los estados de Sinaloa y Durango. Las coordenadas geográficas son 24º23´30´´ N y 106º36´10´´ W. La altitud del terreno oscila entre 400 y 600 msnm. Los elementos predominantes predominante son Lysiloma divaricata (mauto), Bursera arbórea (papelillo), Brosimum alicastrum (apomo), Tabebuia chrysantha (amapa), Haematoxylon brasiletto (brasil) y Chlorophora tinctoria ( mora). Recolecta de adultos Durante los meses de mayo a diciembre de 2012 se realizaron recolectas nocturnas donde se utilizó una trampa de luz tipo pantalla provista con dos lámparas de luz fluorescente de 150 W, abastecida con un generador de gasolina portátil y una trampa de luz fluorescente negra de 20 watts tipo embudo,

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conectada con un recipiente colector de 19 litros de capacidad y abastecida con una batería para automóvil, las cuales se mantuvieron operando de las 19:00 a 24:00 h. Los individuos se sacrificaron con vapores de acetato de etilo en frascos de plástico de 500 mL de capacidad: posteriormente fueron puestos en bolsas de celofán envueltos en papel higiénico impregnado de acetato de etilo y debidamente etiquetados con los datos de colecta, de esta forma se trasladaron al laboratorio de Entomología de la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte en donde se procesaron de acuerdo a las técnicas convencionales montándolos en alfileres entomológicos para su conservación. La determinación taxonómica se realizó con la ayuda de las claves dicotómicas para las faunas de Coleoptera Scarabaeoidea de Tepic Nayarit (Morón et al, 1998; Morón, 1994), Deloya y Ratcliffe, 1988 y Morón, 1986; 1995, así como, con el apoyo de las colecciones de referencia del Instituto de Ecología A. C. de Xalapa e Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.

Resultados En las recolectas realizadas con trampa de luz se capturaron 1,873 ejemplares que representan a seis familias, ocho subfamilias, 15 tribus, 18 géneros y 38 especies de Coleoptera Scarabaeoidea (Cuadro 1). La familia mejor representada en la zona de estudio fue Melolonthidae con 31 especies (78.15%) y 11 géneros (61.11%), seguida por Cetoniidae y Geotrupidae con dos especies cada una (5.26%) y dos géneros (11.11%); Trogidae, Pasalidae y Scarabaeidae estuvieron representadas por una especie (2.63%) y un género (5.55%) cada una. La mayor riqueza de especies está concentrada en el género Phyllophaga, que reúne la cuarta parte de las especies (23.68%) pero que sólo es equivalente al 39.98% de los ejemplares colectados. Phyllophaga Harris. Se capturaron 749 ejemplares representantes de nueve especies de los subgéneros Phyllophaga (s.str ), Chlaenobia y Phytalus (sensu Morón 1986). Los adultos de Phyllophaga fulviventris habitan en bosques

tropicales caducifolios, matorrales, comunidades secundarias y agrosistemas establecidos entre los 25 y 1300 m de altitud (Morón et al ., 1997); Phyllophaga (Phytalus) sinaloana se ha registrado en bosque tropical y mesófilo de montaña, matorral xerófito y encinares situados desde el nivel del mar hasta los 1400 m (Morón 1986); Ph. lenis se alimenta del follaje de Helianthus annus (Asteraceae), Acacia farnesiana (Fabaceae) y Parkinsonia aculeata (Fabaceae) (Aragón et al ., 2010); Ph. opaca habita en bosques de pino-encino, pastizales, matorrales xerófitos y bosque espinoso, entre los 0-1600 m de altitud.

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Lugo-García et al ., ., Scarabaeoidea en la Reserva Mundo Natural, Cósala, Sinaloa

Cuadro 1. Especies de Scarabaeoidea recolectadas con trampas de luz en la Reserva Ecológica Mundo Natural, Cosalá, Sinaloa. Subfamilia

Tribu

Melolonthinae

Melolonthini

Diplotaxini

Dynastinae

Macrodactylini Cyclocephalini

Dynastini Oryctini Pentodontini Rutelinae

Anomalini

Cetoninae

Rutelini Gymnetini

Passalinae Geotrupinae Trogidae Scarabaeinae

Passalini Geotrupini Bolboceratini Troginae Onthophagini

Especies Phyllophaga brevidens Bates Ph. setifera Burmeister Ph. opaca Moser Ph. fulviventris Moser Ph. instabilis Blackwelder Ph. aff. porodera Bates Ph. obsoleta Blanchard Ph. sinaloana Saylor Ph. lenis Horn Diplotaxis sp. AA Diplotaxis sp.05 Diplotaxis persisae Cazier Diplotaxis sp. 01 Kirby Isonychus arizonensis Howden Cyclocephala mafaffa Burm. C. freudei Endrödi C. lunulata Burm. C. melanocephala F. C. forcipulata H y E. Dyscinetus aff. Laevipunctatus B Golofa pusilla Arrow Strategus aloeus Linné Lygirus salley Bates Orizabus cuernavacensis D y D Paranomala undulata Melsheimer P. subaenea Nonfriend Bates P. forreri Bates P. aff. inconstans Burm P. sp. 01 P. sp. 02 Pelidnota virescens Cotinis mutabilis G y P. Hologymnetis cinerea G y P. Ptichopus angulatus Percheron Ceratotrupres fronticornis Erichson Bolbelasmus variabilis Howden Trox spinulosus dentibius Rob. Onthophagus mexicanus Bates

N°. de individuos 25 62 37 83 11 56 9 338 128 32 6 2 2 12 43 19 22 11 237 1 16 8 31 23 151 82 187 137 33 31 28 2 2 2 1 1 1 1

Los adultos de Ph. setifera estan registrados desde el nivel del mar hasta los 1600 m de altitud (Morón, 1986). De Phyllophaga (Phyllophaga) aff . porodera, se recolectaron 56 ejemplares atraídos a la trampa de luz negra en los meses de junio a agosto y de Phyllophaga (Phytalus) obsoleta se capturaron nueve ejemplares atraídos a las trampas de luz flúor y luz negra de junio a septiembre. De Ph. (Phyllophaga) brevidens se colectaron 25 ejemplares atraídos a la luz 63


negra durante junio y agosto; esta especie está incluida en el grupo “ anodentata” anodentata” (Morón et al .,., 1997). Phyllophaga (Chlaenobia) instabilis estuvo representada por

11 individuos atraídos a la luz negra y luz fluorescente en junio y julio. Diplotaxis Kirby 1837. En la zona de estudio durante junio y julio se recolectaron 2 ejemplares de Diplotaxis persisae y 40 individuos de tres especies no

identificadas. Cyclocephala Latreille. La especie más abundante en ésta región fue Cyclocephala forcipulata, aunque se desconocen sus hábitos alimenticios. De Dyscinetus aff. laevipunctatus se capturó una hembra el 19 de septiembre atraída

a la luz negra. Isonychus arizonensis (Howden, 1959). Sólo se obtuvieron 12 ejemplares atraídos

a la luz negra durante julio. Tiene amplia distribución en las vertientes internas y externas de las montañas occidentales de México (Morón et al .,., 1998). Golofa (Mixigenus) pusilla (Arrow, 1911). En este estudio se capturaron 16

ejemplares de junio a agosto. Se distribuye en la vertiente del Pacífico desde Sinaloa hasta Oaxaca, incluyendo la cuenca del Balsas hasta Morelos y Puebla. Con frecuencia se asocia a cañaverales y maizales. Strategus aloeus (Linné, 1758). Se recolectaron 6 machos y dos hembras atraídos

a la luz negra en agosto y septiembre. Habita en casi todo el país, excluyendo la península de Baja California, y se adapta a casi cualquier ambiente, donde sus larvas pueden procesar gran cantidad de materia vegetal descompuesta. Ligyrus (Ligyrodes) sallei (Bates, 1888). Se recolectaron 31 ejemplares en

septiembre atraídos a la luz negra. Con distribución en un amplio rango altitudinal y latitudinal, puede ser abundante en varios tipos de ambientes incluyendo terrenos agrícolas, donde las larvas consumen materia orgánica del suelo. Orizabus cuernavacensis (D y D). Se capturaron 23 ejemplares en junio y julio

atraídos a la trampa de luz negra. Se le ha encontrado esporádicamente en localidades de la vertiente del Pacífico y la Cuenca del Balsas. Se desconocen sus hábitos. Paranomala Casey. Durante el presente estudio se recolectaron seis especies de Paranomala, pero no fue posible identificar a dos de ellas. De Paranomala undulata se obtuvieron 151 individuos durante junio y septiembre. Paranomala subaenea estuvo representada por 82 individuos en los meses de junio a septiembre recolectados en trampa de luz negra y luz flúor y Paranomala aff. inconstans se capturaron 137 individuos de junio a septiembre en la trampa de luz

negra.

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Pelidnota Mac Leay. Durante julio y agosto se localizaron un total de 28 individuos de P. virescens atraídos a la luz negra. También es una especie característica de

los bosques tropicales de la vertiente Pacífico y Cuenca del Balsas. Sus larvas son saproxilófagas. Cotinis Burmeister. Durante agosto se capturaron dos ejemplares de C. mutabilis alimentándose en un fruto de guayaba ( Psidium guajava ) (Myrtaceae). Con amplia

distribución nacional, excepto en Baja California, sus larvas se desarrollan en el suelo consumiendo distintos tipos de materia orgánica en descomposición. Hologymnetis Martínez. Se consiguieron dos machos de H. cinerea el 10 de julio. Su distribución es similar a la de C. mutabilis , y sus larvas también se desarrollan en el suelo, con frecuencia en depósitos de detritus de hormigueros de Atta. Ptichopus Kaup. Se capturaron 2 ejemplares de P. angulatus durante julio y

agosto. Se le ha encontrado en casi todo México, y usualmente se desarrollan en depósitos de detritus de hormigueros de Atta. Ceratotrupes fronticornis (Erichson, 1847). Se recolectó un macho atraído a la

trampa de luz negra en el mes de septiembre. Ha sido registrada a lo largo de la Sierra Madre Occidental y el Eje Volcánico Transmexicano, en ambientes situados por arriba de los 1200-1500 m de altitud. Se alimentan en el suelo con materia orgánica, hongos o excrementos diversos. Bolbelasmus variabilis (Howden, 1964). Se capturó un macho atraído a la luz

negra el 16 de noviembre de 2012. Con amplia distribución en el occidente del país, se desconocen sus hábitos pero posiblemente esté relacionada con hongos subterráneos. Trox spinulosus dentibius (Robinson, 1940). Se capturó un individuo atraído a la

luz negra en junio. Tiene amplia distribución en ambientes cálidos de México y se alimenta con restos animales resecos. Onthophagus mexicanus (Bates, 1887). Se capturaron 12 individuos atraídos a la

luz negra en octubre. Es una especie propia de las montañas y altiplanos de occidente y centro de México, y se encuentra asociada al estiércol.

Discusión En la subfamilia Melolonthinae, se identificaron dos tribus y 13 especies de los géneros Phyllophaga y Diplotaxis. La tribu Melolonthini agrupa el 69.3% de las especies y Diplotaxini concentra el 30.7% restante. En la subfamilia Dynastinae se identificaron 4 tribus, 6 géneros y 10 especies. La tribu Cyclocephalini concentra el 50% de las especies, seguida de Dynastini y Pentodontini con el 20% cada una y Oryctini con el 10% restante. En Rutelinae se identificaron 7 especies, 2 géneros

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(Paranomala y Pelidnota) y dos tribus; Anomalini agrupa 6 especies (85.7%) y Rutelini con una especie, lo que representa el 14.3% de los rutelinos. La subfamilia Cetoniinae sólo estuvo representada por la tribu Gymnetini con dos géneros y dos especies. Las especies Phyllophaga fulviventris, Ph. sinaloana, Cyclocephala freudei y Dichotomius colonicus representan el 69.62% de la muestra, equivalente a 1,873 individuos. De las especies restantes, cuatro están representadas por un solo ejemplar. La abundancia de individuos en especies de Phyllophaga, Cyclocephala y Paranomala observada en este estudio, cuyas larvas tienen hábitos rizófagos, saprófagos y facultativos, así como ciclos de vida anuales en el caso de Phyllophaga setifera, Ph. opaca, Ph obsoleta, Ph. lenis, y Cyclocephala lunulata , las cuales han sido consideradas plagas en algunos cultivos agrícolas en diferentes estados del país, nos permite clasificarlas como plagas potenciales en corto plazo. Este tipo de estudio nos permite conocer la importancia que tiene la fauna de Scarabaeoidea dentro de los ecosistemas del país y es oportuno mencionar que en la Reserva Ecológica Mundo Natural va en incremento la perturbación de la vegetación original, lo cual puede provocar que las especies de Phyllophaga, Paranomala, Cyclocephala y Diplotaxis que constituyen el ensamble “gallina ciega” estén sujetas a un proceso de readaptación reciente debido a que la vegetación de la zona con frecuencia es perturbada para desarrollar prácticas relacionadas con la agricultura, ganadería y minería. Lo anterior puede propiciar que las larvas de Phyllophaga referidas en varios estados de la República Mexicana como dañinas para varios cultivos se constituyan con el tiempo en serias limitantes fitosanitarias en esta región, debido a que pueden alcanzar poblaciones numerosas en condiciones favorables originadas por el desequilibrio en los bosques primarios, donde ahora no son tan abundantes (Rivera-Cervantes, 1993). Los adultos de Melolonthidae son una plaga importante porque consumen el follaje y flores de numerosas plantas de importancia económica como maíz, fríjol, café, trigo, caña de azúcar, flores, frutales, papa, camote, hortalizas, arroz, pastos y viveros forestales, sin embargo, las larvas se alimentan directamente de las raíces de diversos cultivos, afectando su desarrollo y ocasionando en muchos casos la muerte de las plantas (Morón, 1984), ya que la capacidad adaptativa de las especies de gallina ciega presentes en el territorio mexicano les ha permitido colonizar casi todos los ambientes ubicados entre el nivel del mar y los 3800 msnm (Morón, 1986). La alta riqueza de especies de este complejo en la Reserva Ecológica indica que a nivel local y regional debe existir un equilibrio en la rizósfera que permite la coexistencia inter-específica y una microsucesión o reemplazo de poblaciones, propiciada por la eliminación repentina o progresiva de la diversidad subterránea causada por el monocultivo y la aplicación de sustancias químicas; estas 66


perturbaciones inducirían el crecimiento poblacional y la selección de las especies más tolerantes al cambio o las más oportunistas. Morón (1986) señala que el empobrecimiento de la fauna subterránea incrementa las posibilidades de expansión de especies rizófagas estrictas o facultativas, lo cual combinado con la alta densidad de hospedantes, su ciclo de vida y sus hábitos edáficos, convierten a estos insectos en un problema difícil de manejar. En cuanto a la fenología presentada por los melolóntidos capturados con trampa de luz negra en la Reserva Ecológica, las especies del género Phyllophaga presentaron su mayor abundancia en los meses de julio y agosto, lo cual difiere con lo reportado por Magaña y Rivera (1998) en el cerro La Campana en el municipio de Atenguillo y por López- Vieyra y Rivera-Cervantes en Manantlan, Jalisco, donde este género fue abundante en el mes de junio, pero su población disminuyó considerablemente en el mes de julio, lo cual nos indica que el inicio de vuelo de estas especies está relacionado con la aparición de lluvias. Las especies Ph. setifera, Ph. sinaloana, Ph. opaca , C. forcipulata y C. lunulata presentaron su mayor abundancia en los meses de julio y agosto, y disminuyeron en los meses de septiembre y octubre, esto puede deberse a que sus vuelos inician con la presencia de las primeras lluvias en la región.

Conclusiones Entre las 47 especies capturadas predominaron cuatro especies que representan el 69.62% de las muestras, entre las que destaca ampliamente Phyllophaga sinaloana. El período de vuelo de los Scarabaeoidea en el bosque tropical seco de la Reserva Ecológica Mundo Natural está directamente relacionado con la temporada de lluvias.

Agradecimientos Se agradece a la Universidad Autónoma de Sinaloa, Programa de Fomento y Apoyo a Proyectos de Investigación, por el apoyo financiero al Proyecto PROFAPI-2011/141.

Literatura citada Aragón, G. A., M. A. Morón, A. M. Tapia R. y R. Rojas G. 1998. “Las especies de

Coleoptera Melolonthidae relacionadas con plantas cultivadas en el estado de Puebla, México”. En: Avances en el estudio de la diversidad, importancia y manejo de los coleópteros edafícolas americanos. Morón M. A. y A. Aragón G. (Eds.). Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C. Puebla, México. pp. 131-142.

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Aragón, G. A.; Lugo, G. G. A.; Reyes, O. Á.; Casillas, A. P.; Villegas, C. J. R.; Morón R. M. A. 2010. Huéspedes vegetales de adultos de Coleoptera Scarabaeoidea en el Valle del Carrizo, Sinaloa, México. Southwestern Entomologist. Vol. 35 (1): 99-108. Deloya, C. y B. C. Ratcliffe. 1988. Las especies de Cotinis Burmeister en México (Coleoptera: Melolonthidae: Cetoniinae). Acta Zoológica Mexicana (N.S.) 28: 1-52. López-Vieyra, M., y L. E. Rivera-Cervantes. 1998. Abundancia estacional de los coleópteros Melolonthidae) asociados a un bosque mesófilo de montaña en la estación científica las Joyas, sierra de Manantlan, Jalisco, México. En: Morón, M. A., y A. Aragón (eds). Avances en el Estudio de la Diversidad, Importancia y Manejo de los Coleópteros Edafícolas Americanos. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C. Puebla, México. pp: 61-70. Lugo-García, G. A., M. A. Morón, A. Aragón-García, L. D. Ortega-Arenas, A. Reyes- Olivas, y J. Valdéz-Carrasco. 2011a. Especies fotófilas de Coleoptera Lamellicornia en la región de Los Tascates, Sinaloa y Chihuahua (México). Bol. S. Ent. Aragonesa 49: 179-188. Lugo-García, G. A., M. A. Morón, A. Reyes-Olivas, A. Aragón-García, L. D. Ortega- Arenas, y H. Cota-Sánchez. 2011b. Riqueza de escarabajos con hábitos nocturnos (Coleoptera: Scarabaeoidea) en islas de las bahías de Ohuira y Navachiste, Sinaloa, México. Dugesiana 18: 1-10. Magaña, C. B. y L. E. Rivera C. 1998. Abundancia estacional de los coleópteros nocturnos de la familia Melolonthidae (Insecta: Lamellicornia), asociados a un bosque de pino-encino en el Municipio de Atenguillo, Jalisco, México. En: Morón, M. A y A. Aragón (eds.). Avances en el estado de la diversidad, importancia y manejo de los coleópteros edafícolas americanos. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C., Puebla, México. Pp. 51-60. Morón, M. A. 1984. Escarabajos, 200 millones de años de evolución. Publ. N° 14. Instituto de Ecología México, D. F. Morón, M. A. 1986. El género Phyllophaga en México. Morfología, distribución y sistemática supraespecífica. (Insecta: Coleoptera). Publ. No 20 Instituto de Ecología. México, D.F.341 p. Morón, M. A. 1994. Fauna de Coleoptera Lamellicornia en las montañas del noreste de Hidalgo, México. Acta Zool. Mex. (N.S.) 63: 7-59. Morón, M. A. 1995. Insecta, Coleoptera, familia Melolonthidae. En: Catálogo de las plagas agrícolas de México. Sociedad Mexicana de Entomología, IICA, Dirección General de Sanidad Vegetal, SARH, México.

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Lugo-García et al ., Scarabaeoidea en la Reserva Mundo Natural, Cósala, Sinaloa

Morón, M. A. 2003. Atlas de los Escarabajos de México Coleoptera: Lamellicornia, Vol. II Familias Scarabaeidae, Tragidae, Passalidae, y Lucanidae. Arganda editio. Barcelona España. 227 p. Morón, M. A. y A. Aragón. 2003. Importancia ecológica de las especies americanas de Coleoptera Scarabaeoidea. Dugesiana 10(1): 13-29. Morón, M. A., C. Deloya., S. Hernández-Rodríguez y A. Ramírez. 1998. Las especies de Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae) con importancia agrícola en Nayarit, México. pp. 79-98. En: Avances en el estudio de la diversidad, importancia y manejo de los coleópteros edafícolas americanos. M. A. Morón y A. Aragón (Eds.) 1998. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C. Puebla, México. Morón M., A., B. C. Ratcliffe, y C. Deloya. 1997. Atlas de los Escarabajos de México. Coleóptera: Lamellicornia. Vol. I Familia Melolonthidae. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. Sociedad Mexicana de Entomología, México, D.F. 280 p.

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ESPECIES DE P ar a n o m a l a (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE: RUTELINAE) DEL ESTADO DE PUEBLA, MÉXICO REPRESENTADAS EN LA COLECCIÓN DEL INSTITUTO DE CIENCIAS, BENEMÉRITA UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE PUEBLA

Víctor Alfonso Cuate Mozo1* Betzabeth Cecilia Pérez Torres1 Agustín Aragón García1 Miguel Ángel Morón2 César V. Rojas-Gómez2

1Centro de Agroecología, Instituto de Ciencias Benemérita Universidad Autónoma de Puebla 14 Sur 6301 Colonia San Manuel, Puebla, Pue 2Red de Biodiversidad y Sistemática Instituto de Ecología, A.C Carretera antigua a Coatepec 351 Xalapa, Veracruz 91070, México *[email protected]

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Resumen Se expone un listado comentado de las especies de coleópteros del género Paranomala representadas en la colección entomológica del Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Los datos se obtuvieron entre el periodo 1996 y 2005 en el estado de Puebla, México. Los sitios de colecta fueron agroecosistemas cultivados, forestales perturbados, bosque de coníferas, bosque de Quercus, selva mediana subcaducifolia y otros tipos de vegetación, establecidos entre los 600 y 2110 msnm. Se registraron 638 ejemplares de 20 especies de Paranomala . La captura de los ejemplares se realizó con trampas de luz mercurial y bajo el alumbrado público, algunos otros ejemplares se capturaron sobre vegetación diurna y cultivo de flor de estatis. La información se encuentra capturada en la base de datos con el programa ACCESS. La especie más abundante fue P. hoepfneri con un 37.8 % del total seguida por P. forreri con 14.1%, P. semicicta con 12.7%, P. flavilla 8.9%, y P. cincta con 5.6%, el resto mostraron una representatividad menor al 5%.

Palabras clave. Diversidad, Colección científica, Puebla. Abstract. A commented list of species of the genus Paranomala represented in the entomological collection of the Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla is presented. The data were obtained between 1996 and 2005 in the state of Puebla, Mexico. The collection sites were agro-ecosystems, mainly with maize, disturbed forest, coniferous forest, oak forest, deciduous tropical forest and other vegetation, established between 600 and 2110 m of elevation. Twenty species of the genus Paranomala represented by 638 specimens were recorded. The capture of the specimens was performed using light traps and under the streetlights, some other specimens were captured during the day on plants so called statice, diverse vegetation and cultures. The information is captured at ACCESS database . The most abundant species was P. hoepfneri with 37.8% of the total, following in abundance by P. forreri with 14.1%, P. semicincta with 12.7%, P. flavilla 8.9 %, and P. cincta with 5.6%, the rest showed representativeness least of 5%.

Key words. Diversity, Scientific collection, Puebla. Introducción Dentro del orden Coleóptera se encuentra la superfamilia Scarabaeoidea, comúnmente conocidos como escarabajos, tan diversificados que, a nivel mundial se han descrito más de 35,000 especies, de las cuales sólo 1,820 se han

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Cuate et al ., Especies de Paranomala del estado de Puebla, México

registrado para México, incluidas en 22 subfamilias integradas en 12 familias de las cuales ocho tienen representantes en el estado de Puebla (Morón, 2010). Estos escarabajos presentan gran importancia ecológica debido a su gran diversidad genérica, específica, y por actuar como consumidores primarios (Morón y Terrón, 1988), contribuyen a una gran variedad de procesos ecológicos del suelo, como el transporte y asimilación de nutrientes, así como el aumento de la porosidad, aireación, infiltración y fertilidad del suelo (Romero-López et al ., 2010). La especies de Melolonthidae presentan diferentes hábitos alimenticios, algunas son saprófagas, rizófagas o xilófagas, citadas con frecuencia en ambientes agrícolas o forestales (Morón, 2010). Los adultos del género Paranomala se alimentan con follaje o flores de árboles y arbustos (Morón, 2013) y sus larvas presentan hábitos facultativos ya que se alimentan con raíces en suelos con escasa materia orgánica (Morón, 1983). Se han realizado numerosos estudios sobre los adultos y larvas de los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Macrodactylus, Strigoderma, Cyclocephala, Ligyrus, Euphoria, Hologymnetis, Cotinis y Paranomala, pero solo se han considerado como plagas vigentes o potenciales en diversas zonas agrícolas del estado de Puebla algunas especies de Phyllophaga, Cyclocephala y Paranomala (Aragón et al , 2010). Entre ellas destacan por su diversidad, abundancia y distribución las especies del género Paranomala pero tanto adultos como larvas son difíciles de identificar y aún no han sido posible precisar los hábitos de la mayor parte de sus larvas (Morón et al ., 1997). El objetivo de esta contribución es el de exponer los resultados de la identificación, distribución y catalogación de los ejemplares pertenecientes al género Paranomala colectados entre 1996 y 2005 en el estado de Puebla, México, actualmente incorporados a la colección del Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla

Material y métodos Se analizó la información que se encuentra en la base de datos de la colección entomológica de referencia del Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, con el programa ACCESS, la cual contiene información geográfica, taxonómica, curatorial y bibliográfica de las especies. Los datos muestran que las especies del género Paranomala se colectaron en algunos agroecosistemas, como cultivo de maíz, ambientes forestales perturbados, bosque de coníferas, bosque de encinos, selva mediana subcaducifolia y otros tipos de vegetación, establecidos entre los 600 y 2110 msnm. La mayoría de los ejemplares se capturaron con trampas de luz mercurial de 150 watts abastecida con un generador portátil y bajo el alumbrado público, algunos otros ejemplares se capturaron sobre vegetación diurna, en cultivos de flor de estatis ( Limonium sinuatum L. Plumbaginaceae), rábano, maíz y amaranto. Los ejemplares fueron sacrificados en cámaras letales con vapores de acetato de etilo, o en solución de etanol acidulado, y se encuentran conservados en alfiler entomológico dentro de

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cajas entomológicas de madera, con espuma de polietileno, alojadas en gabinetes de madera cerrados en la colección de referencia del Instituto de Ciencias de la BUAP.

Resultados y Discusión La colección del género Paranomala reúne 638 ejemplares capturados entre 1996 y 2005, y representan a 20 especies (Cuadro 1). Las especie más abundante es P. hoepfneri con un porcentaje del 37.8 % del total de especímenes del género en la colección, siguiendo en abundancia P. forreri con un 14.1%, P. semicicta con el 12.7%, P. flavilla mostró una abundancia del 8.9%, y P. cincta con 5.6%, el resto de las especies tuvieron una representatividad menor al 5% (Fig. 1).

Cuadro 1. Listado de Paranomala: depositados en la colección CENAGRO-BUAP

Especies y número de individuos P. atomogramma P. chevrolati P. cincta P. decolor P. denticollis P. donovani P. flavilla P. foraminosa P. forreri P. gemella

6 10 36 17 29 2 57 15 90 12

P. hoepfneri 241 P. inconstans 30 P. millefora 1 P. nimbosa 2 P. terroni 1 P. semicincta 81 P. undulata 1 P. xantholea 1 P. villosella 2 P. sticticoptera 4

Dentro de la clasificación taxonómica de los Lamellicornia en México que incluye 12 familias de las cuales ocho tienen representantes en el estado de Puebla, y la familia Melolonthidae está formada por cinco subfamilias: Melolonthinae, Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae, y Orphninae (Morón, 2013), de las cuales Rutelinae ha sido estudiado con mayor frecuencia, y el género Paranomala se encuentra distribuido en todos los estados de la república, donde sus especies son citadas con frecuencia en ambientes agrícolas, en diferentes ambientes de la Zona de Transición Mexicana (Morón, 2010).

Especies de P a r a n o m a l a Casey, 1915 confirmadas para el estado de Puebla De acuerdo con los ejemplares depositados en la colección entomológica del Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la base de datos, se reconocen 20 especies del género Paranomala .

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Figura 1. Porcentaje de ejemplares del género Paranomala del estado de Puebla concentrados en la Colección Entomológica del Instituto de Ciencias de la BUAP. Paranomala hoepfneri (Bates, 1888), se le colectó en el municipio de Atlixco a una altitud de 1770 msnm en el rancho “La Joya” en un área agrícola con cultivos de flor de estatis ( Limonium sinuatum L.), gladiola y nardo en el mes mayo de 1996, colectada con luz mercurial; se tiene registrada la especie en el municipio de Altepexi a una altitud de 1125 msnm atraída a la luz mercurial en el mes de junio de 1996; se colectó en la ciudad de Puebla, bajo el alumbrado de luz fluorescente en el jardín de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm en los meses de mayo, junio y julio de 1996, mayo de 1999 y mayo del 2000; en el municipio de Tzicatlacoyan en una altitud de 2000 msnm en el cerro “Jicamero ”, el cual es una cañada con encinos, cipreses, cactáceas, cazahuate, palmas, en mayo y julio de 1996. Tapia-Rojas et al ., 2003 registraron a las larvas de esta especie en cultivos ornamentales; en las zonas amaranteras del estado de Puebla, Aragón et al ., 2014 registraron 97 larvas en la zona del volcán Popocatépetl, 251 larvas en la zona de

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Libres y 98 larvas en la zona de Tehuacan asociadas al cultivo; para la zona amarantera de Atlixco Cuate-Mozo, 2014 reportó 42 larvas sin daños al sistema radicular. A pesar de la abundancia que presenta el número de larvas en las diferentes zonas sus hábitos alimenticios aun no ha sido precisado si la especie es rizófago o facultativa como en el caso de algunas especies del género Phyllophaga. Paranomala forreri (Bates, 1888), se colectó en la ciudad de Puebla, bajo el alumbrado de luz fluorescente en el jardín de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm en junio de 1998, y los meses de mayo y junio de 1999; en el municipio de Tilapa a una altitud de 1210 msnm en mayo de 1999, colectada con luz fluorescente; y en el municipio de Tochimilco a 2050 msnm en una colecta nocturna en el mes de mayo del 2000. Tapia-Rojas et al ., 2013 registra a las larvas en bosque tropical caducifolio. Como consecuencia de sus hábitos y abundancia deben tener importancia notable en el flujo de materia del bosque, y a pesar de su abundancia no se tiene registro de esta especie en zonas agrícolas para el estado de Puebla. Paranomala semicincta (Bates, 1888), se le colectó en el municipio de Atlixco a una altitud de 1770 msnm en el rancho “La Joya” en un área agrícola con cultivos de estatis, gladiola y nardo en junio de 1996, colectada con luz mercurial; colectada del municipio de Altepexi a una altitud de 1125 msnm atraída a la luz mercurial en el mes de junio de 1996; atraída por la trampa de luz mercurial y colectada del municipio de Chietla ubicado a una altitud de 1180 msnm en el mes de junio de 1996, en áreas agrícolas; y se colectó en la ciudad de Puebla, bajo el alumbrado de luz fluorescente en el jardín de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm en los meses de mayo, junio de 1995 y 1997. En estado larvario no se encontró ningún registro de esta especie en zona agrícola o forestal en el estado de Puebla. Paranomala flavilla (Bates, 1888), se colectó con trampa de luz mercurial en el municipio de Altepexi ubicado en una altitud de 1125 msnm en junio de 1996 y septiembre de 1997. En las cuatro regiones amaranteras del estado de Puebla Aragón et al ., 2014 solo registraron 42 larvas en la zona del volcán Popocatépetl; mientras que Tapia-Rojas et al ., 2013 registraron a las larvas de esta especie en bosque tropical caducifolio. Paranomala cincta (Say, 1835) colectada en el mes de marzo de 1994 en la Trinidad Tepango, municipio de Atlixco, así como en el rancho “ La Joya” en octubre de 1998 y en el mes de junio de 1996 y 1999; en el municipio de Chietla a una altitud de 1180 msnm atraída por la luz fluorescente en áreas agrícolas en agosto del 2000; también se registró en el municipio de Cuetzalán del Progreso entre un rango un rango altitudinal de 600 a 800 msnm, atraída por luz mercurial y luz fluorescente, en septiembre de 1997, así como en los meses de marzo, abril, y

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agosto de 1998; se tiene registrada en la ciudad de Puebla bajo el alumbrado de luz fluorescenteor en el jardín de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm en mayo de 1999; y en el municipio de Santo Domingo Huehuetlan a una altitud de 1360 msnm atraído por la trampa de luz mercurial en el mes de junio de 1997. Tapia-Rojas et al ., 2003 registraron las larvas de esta especie en cacahuate, caña de azúcar, frijol, maíz, pastos ornamentales; Cuate-Mozo et al , (2014) encontraron 13 adultos atraídos a la trampa de luz mercurial, sin daño foliar al cultivo de amaranto en el municipio de Atlixco. Paranomala foraminosa (Bates, 1888), con un individuo colectado en el día sobre acahual marillo ( Simsia amplexicaulis ) en el municipio de Tecali de Herrera a una altitud de 1890 m en octubre de 1996; también se colectó en el municipio de Altepexi atraída a la trampa de luz mercurial en los meses de junio, agosto y octubre de 1996 y septiembre de 1997 a una altitud de 1125 msnm; y se registró en el municipio de Atlixco rancho “La Joya” a una altitud de 1770 msnm en un área agrícola con cultivos de estatis, gladiola y nardo en octubre de 1998 y en mayo de 1999. Tapia-Rojas et al ., 2003 registraron a las larvas de esta especie en maíz y sorgo. En la zona amarantera del municipio de Atlixco Cuate-Mozo, 2014 colectó un total de 201 larvas sin evidencia de daños al sistema radicular del cultivo. Paranomala atomogramma , (Bates, 1888) se colectó atraída con trampa de luz mercurial, en el rancho “La Joya” municipio de Atlixco a una altitud de 1770 msnm en un área agrícola con cultivos de estatis, gladiola y nardo en los meses de junio y julio de 1996. También se registró esta especie en “El Aguacate” municipio de Puebla, donde existe matorral xerófilo con palmas, encinos y cipreses a 2000 msnm, en el mes de mayo de 1996. Cuate-Mozo e t al., 2014 reportaron una abundancia de 0.3% de 2580 ejemplares adultos de escarabajos Melolonthidae atraídos por la trampa de luz mercurial en la zona amarantera de Atlixco. Paranomala chevrolati (Bates, 1888) atraída por la luz mercurial en el rancho “ La Joya” municipio de Atlixco , en un área agrícola con cultivos de estatis, gladiola y nardo, en el mes de junio de 1996. En el municipio de Chietla a una altitud de 1180 msnm atraída por la luz fluorescente en áreas agrícolas en donde el cultivo representativo es la caña de azúcar ( Saccharum officinarum) en el mes de junio del 2000; colectado en el municipio de Puebla en junio de 1996 y 2000, a una altura de 2045 msnm en la zona urbana atraído por la trampa de luz mercurial; y en el municipio de Tlatlauquitepec a una altitud de 1842 msnm en el mes de abril del 2000 colectado con la trampa de luz mercurial. Paranomala decolor (Bates 1888), atraída a la luz mercurial en el municipio de Altepexi a 1125 msnm en el mes de junio de 1996. Paranomala denticollis (Bates, 1888), atraída por la trampa de luz mercurial, se encuentra registrada en los municipios de Atlixco en el rancho “La Joya” colectada en el mes de junio de 1996; Cuetzalán del Progreso en el mes de abril de 1998; y

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Teziutlán durante los meses de mayo y octubre de 1999 a una altitud de 1656 a 1800 m. Ortiz-García, 2016 obtuvo dos individuos atraídos por la trampa de luz mercurial, en el municipio de San Felipe Teotlalcingo, fue la segunda especie en presentar mayor abundancia con 33 larvas en los muestreos de suelo, su actividad observó de abril a julio. Pranomala donovani (Stephens, 1830), se colectó en el municipio de Yoanauhuac atraída a la luz mercurial en el mes de octubre de 1999 a una altitud de 765 m. Paranomala gemella (Say, 1835), se colectó en la ciudad de Puebla, bajo el alumbrado de luz fluorescente en el jardín de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm en el mes de junio del 2000. Paranomala inconstanas (Burmeister, 1849), atraída por la tramapa de luz mercurial en la cañada que se encuentra a 7 km de la carretera Cuautomatitan del municipio de Tochimilco a una altitud de 2123 msnm en el mes de julio del 2004; se colectó en el municipio de Atlixco a una altitud de 1770 msnm en el rancho “La Joya” en un área agrícola con cultivos de statis, gladiola y nardo en el mes junio, colectada con luz mercurial enjunio de 1996; en la ciudad de Puebla, bajo el alumbrado de luz flúor en el jardín de Ciudad Universitaria a una altitud de 2110 msnm en los meses de mayo y junio de 1996 y julio en 1999 y 2000. Tapia-Rojas et al ., 2013 registraron a las larvas de esta especie en maíz. Así mismo, CuateMozo et al , 2014 encontró solo 8 individuos de esta especie atraídos por la trampa de luz mercurial en la zona amarantera de Atlixco. Paranomala millepora (Bates, 1888), con un solo ejemplar colectado en el mes de julio de 1996, en el municipio de Xicotepec a 1150 msnm atraída a la luz fluorescente. Paranomala nimbosa (Casey, 1915), con dos ejemplares colectados en el municipio de San Pedro Chapulco, atraídos a la luz mercurial en el mes de junio de 1996. Paranomala sticticoptera (Blanchard, 1850), atraída a la luz mercurial en el mes de junio del 2004 en el municipio de Tochimilco en la cañada que se encuentra a 7 km de la carretera Cuautomatitan a una altitud de 2242 msnm; y en el municipio de Yaonáuhuac sobre vegetación a los alrededores de la presa La Soledad a una altitud de 700 msnm en el mes de abril de 1997. En la zona amarantera de Atlixco Cuate-Mozo et al , 2014 colectó un solo individuo de esta especie atraído por la trampa de luz mercurial. Paranomala terroni (Morón, 1998), con un ejemplar atraído a la luz mercurial en el municipio de Tezihutlán en el mes de mayo del 2000 a una altitud de 1515 msnm.

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Paranomala undulata (Melsheimer, 1844), en el municipio de Yaonáuhuac se colectó un solo ejemplar en el mes de octubre de 1999 a una altitud de 765 msnm, atraído por la trampa luz mercurial. Paranomala villosella (Blanchard, 1850), con dos ejemplares atraídos por la trampa de luz mercurial, en el municipio de Santo Domingo Huehuetlan, en el mes de mayo de 1997 a una altitud de 1367 msnm. Paranomala xantholea (Bates, 1888), con un solo ejemplar colectado en el municipio de Cuetzalán del Progreso en el mes de abril de 1994 a una altitud de 1000 msnm.

Conclusiones Las especies se encuentran dadas de alta en una base de datos, accesible para los investigadores, académicos, estudiantes o personas interesadas en el género. La base de datos reúne 20 especies reportadas para el estado de Puebla, México. Paranomala hoepfneri , P. forreri , P. semicincta , P. flavilla y P. cincta son las especies que presentan mayor abundancia en estas muestras del estado de Puebla; se les ha referido en diferentes zonas agrícolas, pastos ornamentales, bosque tropical caducifolio, pero a pesar de su abundancia no ha sido posible precisar los hábitos de la mayor parte de sus larvas.

Entre las especies de Paranomala con menos registros en la base de datos se encuentran P. millepora , P. terroni , P. undulata y P. xantholea , representadas por un ejemplar cada una.

Agradecimientos Los autores agradecen a la Vicerrectoria de Investigación y Estudios de Posgrado, así como del Instituto de Ciencias, ambos de la BUAP, por el apoyo económico recibido para el desarrollo de esta investigación.

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Romero-López, A. A., Morón, M. A., Aragón, A., & Villalobos, F. J. 2010. La “gallina ciega” (Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolonthidae) vista como un “ingeniero del suelo”. Southwestern Entomologist, 35(3): 331-343. Tapia-Rojas, A. M., M. A. Morón, A. García A., y J. F. López-Olguín. 2003. Determinación de Melolonthidae (Insecta: Coleoptera) en algunos suelos forestales del Estado de Puebla, México. En Aragón, G. A., Morón, M. A y A. Marín. J. (Eds.) Estudios sobre coleópteros del suelo en América. Publicación especies de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, México. pp. 129-135. Tapia-Rojas, A. M., A. Aragón G., y J. F. López-Olguín. 2013. Importancia agropecuaria y forestal de los escarabajos en el estado de Puebla. En: Fauna de escarabajos del estado de Puebla. Morón M. A., G. A. Aragón y R. H. Carrillo (Eds.). Escarabajos Mesoamericanos, A.C. Coatepec, Veracruz, México. pp 365-378.

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COLEÓPTEROS SCARABAEOIDEA EDAFÍCOLAS COMO INDICADORES AGROECOLÓGICOS EN VERACRUZ, MÉXICO

Miguel Ángel Morón* César V. Rojas-Gómez Roberto Arce-Pérez

Red de Biodiversidad y Sistemática Instituto de Ecología, A.C Carretera antigua a Coatepec 351 Xalapa, Veracruz 91070, México *[email protected]

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En: Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas. Lugo G. G. A., Aragón G. A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autónoma de Sinaloa y La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. pp. 83-99. ISBN: 978 607 525 103 5 __________________________________________________________________


Resumen Para evaluar la riqueza de especies edafícolas y la abundancia de escarabajos de los municipios de Jilotepec y Xico, Veracruz, se realizaron muestreos en ocho pastizales para ganado lechero, cinco terrenos arbolados y cuatro maizales, ubicados entre los 1030 y 1640 m de altitud. Entre julio de 2014 y noviembre de 2015 se obtuvieron 91 bloques de suelo de 40 x 40 cm de lado y 30 cm de profundidad para extraer los macro y mesoartrópodos. En total se obtuvieron 934 larvas, pupas y adultos, representantes de 19 géneros, 28 especies y 13 morfoespecies de las subfamilias Melolonthinae, Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae, Cetoniinae, Ceratocanthinae, Aphodiinae y Scarabaeinae. Predominan diez especies que representan el 76 % de la muestra total, encabezadas por Hoplia squamifera, Macrodactylus sp., Paranomala sp. Phyllophaga menetriesi , Phyllophaga sp. y Germarostes sinuatus. El análisis de datos indica que la diversidad de escarabaeoideos edafícolas es elevada para ambientes modificados situados entre los 1000-1600 m de altitud. En las muestras coexisten especies saprófagas y rizófagas en diversas proporciones, dependiendo del sitio y la época del año, pero no se apreciaron tendencias de abundancia poblacional o predominio de especies que puedan afectar a los cultivos locales, aunque se localizaron pocos depredadores o parasitoides. Se necesitan más datos sobre los ensambles específicos para fundamentar las recomendaciones de manejo agroecológico para plagas subterráneas y protección de especies benéficas o con distribución restringida.

Abstract Soils of eight cattle pasture lands, five forested sites and four maize cultures located between 1030 and 1640 m of elevation in the municipalities of Jilotepec and Xico, state of Veracruz, Mexico, were sampled to evaluate scarab beetle species richness and abundance of white grubs. During July 2014 to November 2015, 91 soil monoliths with 40 x 40 cm by side and 30 cm deep, were obtained to extract macro and mesoarthropods by mean of manual selection. A total sample of 934 larvae, pupae and adults, representing 19 genera, 28 species and 13 morphospecies of the subfamilies Melolonthinae, Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae, Cetoniinae, Ceratocanthinae, Aphodiinae y Scarabaeinae were listed. Ten species predominate representing 76 % of total sample, including Hoplia squamifera , Macrodactylus sp., Paranomala sp. Phyllophaga menetriesi , Phyllophaga sp. and Germarostes sinuatus. Analized data indicate hight values of diversity for edaphicolous scarab beetles in modified environments located between 1000-1600 m of elevation. Samples contains diverse proportions of saprophagous and rizophagous species, depending of the site and season, but population increase or species dominance tendencies that may suggest root damage were not observed, despite few predators or parasitoids were recorded. More data from each local clusters are necessary to support recomendations for agroecological management of rhizophagous white grubs, and protection for benefical or endangered species.

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Morón et al ., Scarabaeoidea como indicadores agroecológicos en Ver., Méx.

Introducción Se ha propuesto que las especies de Coleoptera Scarabaeoidea, conocidas como “mayates, temoles, escarabajos de mayo, frailecillo, ronrones, gallina ciega, nixticuil, taches, tecuitlalolo, toritos o ruedacacas ”, pueden recomendarse como bioindicadores del equilibrio en ambientes diversos (Morón y Terrón 1984, Morón 1997, 2014, Halffter y Favila 1993). Aunque no se dispone de antecedentes publicados para localidades mexicanas, es factible aplicar este tipo de indicadores en el manejo de las especies que consumen raíces de pasto en los potreros ganaderos, así como en la determinación de las especies benéficas que enriquecen esos suelos, o el registro de las especies amenazadas que buscan refugio en los terrenos arbolados o plantaciones que limitan con los pastizales frecuentados por el ganado. La porción central de la región montañosa del estado de Veracruz tiene un largo historial de ocupación humana y modificaciones intensas de los bosques mixtos nativos, que incluye 200 años dedicados al cultivo del cafeto (EjeaMendoza 2009), actividad que desde 1930 progresivamente ha sido complementada o reemplazada por la cría de ganado vacuno para la comercialización de productos lácteos (Cruz y Huerta 2013). Con el propósito de evaluar la riqueza de especies edafícolas y la abundancia de los escarabajos predominantes en ocho ranchos de los municipios de Jilotepec y Xico, se realizaron muestreos en terrenos ocupados como pastizales para ganado lechero, arbolado secundario o cafetal sombreado y cultivos de maíz de temporal, ubicados entre los 975 y 1640 m de altitud (Fig. 1).

Material y Métodos Entre julio de 2014 y noviembre de 2015 se realizaron muestreos en ocho pastizales para ganado lechero, cinco terrenos arbolados y cuatro maizales ubicados en los ranchos Linderos, Vista Hermosa, Piedra de Agua, La Concepción y El Arenal (municipio de Jilotepec) y en los ranchos Xamalapa, Temascalapa y Cocoxatla-3 (municipio de Xico) (Fig. 1), donde se obtuvieron 91 bloques de suelo de 40 x 40 cm de lado y 30 cm de profundidad, incluyendo herbáceas, raíces y hojarasca, los cuales se desmenuzaron manualmente para extraer la macro y meso-artropofauna. Antes de cada excavación se registraron datos sobre dureza, pH, iluminación y humedad del suelo con ayuda de un penetrómetro de bolsillo (Forestry Suppliers Inc. mod. 77114), un probador de acidez y humedad de suelos (Kelway mod. HB2) y un luxímetro digital (Steren mod. HER-410). También se reservaron muestras del suelo para analizar su contenido de materia orgánica, nitrógeno, carbono y fósforo en el laboratorio del Instituto de Ecología, A. C. Xalapa, y se colectaron muestras de las herbáceas presentes en el cuadrante de trabajo para su identificación en el herbario de la misma institución. Los artrópodos obtenidos se fijaron en líquido de Pampel antes de conservarlos en solución acuosa de etanol al 70% y proceder a su identificación con ayuda de las claves de

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Peterson (1960), Ritcher (1966), Morón (1991) y Stehr (1991). Las 192 muestras procesadas en alfiler o en etanol se incorporaron a la colección entomológica del Instituto de Ecología, A. C. Xalapa (IEXA).

Figura 1. Ubicación de las localidades estudiadas en el centro del estado de Veracruz. Mapa base modificado de Image landsat, Google Earth, febrero 2016.

Resultados y Discusión En 14 de los monolitos de suelo no se encontraron especies de Scarabaeoidea, y en los 77 monolitos restantes (85%) se obtuvieron 934 larvas, pupas y adultos que representan 19 géneros, 28 especies y 14 morfoespecies de las subfamilias Melolonthinae, Hopliinae, Rutelinae, Dynastinae, Cetoniinae, Ceratocanthinae, Aphodiinae y Scarabaeinae (Cuadro 1). Predominan diez especies que representan el 76 % de la muestra total de escarabaeidos (MTE), encabezadas por Hoplia squamifera (15.5%) , Macrodactylus sp. (9.9%), Paranomala sp. (8.7%), Phyllophaga sp. (7.0%), Phyllophaga menetriesi (6.8%) , Germarostes sinuatus (5.6%), Epectinaspis mexicana (5%) y Ph. testaceipennis (4.6%) . El análisis de los datos obtenidos revela que la diversidad de escarabaeoideos edafícolas en estos terrenos es razonablemente alta para ambientes modificados situados en un rango altitudinal de 1000-1600 m. Como se detalla a continuación, se obtuvieron representantes tanto de especies muy comunes con amplia distribución geográfica, como de especies escasas con distribución restringida. Melolonthidae, Melolonthinae

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Phyllophaga Harris, 1827. Es el género más diverso en la región ya que fue posible obtener muestras de larvas y/o adultos de siete especies de éste género y larvas de otras especies no identificables (Cuadro 1), incluyendo escasa muestra de algunos taxones poco comunes como P. flavidopilosa (Moser), P. integriceps (Moser) y P. angulicollis (Bates) (Cuadro 1); pero del conjunto sobresalen las siguientes tres especies por su abundancia y frecuencia en las muestras. Phyllophaga menetriesi (Blanchard, 1850). Se distribuye en ambientes templados y cálidos del centro, sur y sureste de México, Centroamérica y la porción septentrional de América del Sur (Morón 2003). Sus larvas (Fig. 2) se han registrado consumiendo raíces de una amplia variedad de plantas cultivadas y silvestres (Ramírez-Salinas et al. 2000), en tanto que los adultos se alimentan con follaje de diversos árboles (King 1984). En las dos zonas estudiadas esta especie representó en promedio al 6.8% de la MTE. En Jilotepec se les encontró sobre todo en el rancho Linderos, y en Xico fueron más abundantes en el rancho Xamalapa (Cuadro 1). Phyllophaga testaceipennis (Blanchard, 1850). Es una especie común desde la región huasteca hasta Campeche y Guatemala (Morón, 2003). Sus larvas se han colectado en cultivos de maíz (Ramírez-Salinas et al. 2000) y los adultos se han observado visitando el follaje de leguminosas arborescentes (Morón obs. pers.). En las zonas de estudio fue equivalente al 4.6% de la MTE. Claramente fueron más escasos en Xico que en Jilotepec (Cuadro 1). Phyllophaga tenuipilis (Bates, 1888). Puede ser abundante desde la región cálidohúmeda de Puebla hasta Chiapas y Guatemala, con algunos registros en la vertiente del Pacífico de Guerrero y Oaxaca (Morón 2001). Sus larvas se pueden encontrar en suelo forestal o en cultivos de maíz (Ramírez-Salinas et al. 2000) así como en pastos ornamentales, y no se conocen los huéspedes de los adultos. En Jilotepec-Xico representó al 3% de la MTE y fue más abundante en el rancho Linderos. Diplotaxis Kirby, 1837. Es un grupo diverso y con frecuencia abundante en regiones montañosas, pero estuvo escasamente representado por 16 larvas no identificables en la región de Jilotepec y no se le registró en Xico. Macrodactylus Dejean, 1821. Los 93 ejemplares registrados solo incluyen dos adultos de M. mexicanus Burmeister, y las restantes larvas de segundo y tercer estadio (Fig. 3) muestran caracteres que pueden corresponder a dos o tres especies, incluyendo a M. mexicanus . Debido a que en la región se ha citado la presencia de cinco especies del género (Arce y Morón 2000) se requiere relacionar las características larvarias con los adultos antes de comentar sobre aspectos de predominio y hábitos.

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Melolonthidae, Hopliinae. Hoplia Illiger 1803. Es el componente predominante en la muestra de larvas e incluye representantes de H. squamifera Burmeister y H. subcostata Bates, la primera, abundante en las dos zonas de estudio, es equivalente al 15.5% de la MTE, y la segunda restringida a Xico fue muy escasa (Cuadro 1). Las larvas de H. squamifera (Fig. 4) se han localizado en terrenos cultivados y en pastizales (Morón et al. 2016), la especie tiene una distribución amplia por la vertiente del Golfo de México, desde la región huasteca hasta Chiapas. Melolonthidae, Rutelinae Paranomala Casey, 1915. Los 236 individuos colectados y clasificados como miembros de la tribu Anomalini, incluyen dos adultos de Paranomala bimaculata Blanchard; dos adultos y 25 larvas de Pa. cincta (Say); una pupa y 152 larvas de primero, segundo y tercer estadio de Paranomala no identificables. Debido a que se han registrado más de diez especies del género en la región (Morón obs. pers.) es necesario relacionar las características larvarias con los adultos antes de comentar sobre otros aspectos, a pesar de que es uno de los linajes más frecuentes y numerosos en las muestras. Epectinaspis Blanchard, 1851. Se registraron cuatro adultos y 43 larvas de segundo y tercer estadio de E. mexicana Burmeister que representan el 5% de la MTE. Esta especie muestra distribución limitada a las montañas de Veracruz y Oaxaca (Paucar-Cabrera 2003), donde las larvas se desarrollan en el suelo de terrenos soleados y los adultos visitan flores de diversos árboles y arbustos para alimentarse y aparearse (Morón 1996). Pachystethus Blanchard, 1851. Sólo se localizaron restos de tres adultos de P. nectoctenus R-P. & M., en una muestra de pastizal en el rancho El Arenal, Jilotepec. Se distribuye en las vertientes húmedas ubicadas entre la región huasteca y Orizaba, Veracruz (Ramírez-Ponce and Morón 2012). Strigoderma Burmeister, 1844. En muestras del rancho El Arenal se encontraron tres hembras de S. sulcipennis Burmeister y restos de un adulto no identificable. Representan taxones con amplia distribución desde el sureste de los Estados Unidos hasta Sudamérica, pero de cuya biología y hábitos se conoce poco (Bader 1992).

Melolonthidae, Dynastinae Cyclocephala Latreille, 1829. Los 73 ejemplares colectados y clasificados como miembros de la tribu Cyclocephalini, incluyen tres adultos de C. complanata Burmeister, 27 larvas de segundo y tercer estadio de C. lunulata Burmeister, 16 larvas de segundo y tercer estadio de C. lurida Bladford, y 11 larvas de primero, segundo y tercer estadio de Cyclocephala no identificables (Cuadro 1). La primera especie se distribuye entre el centro de Veracruz y el sureste de México, así como en América Central; la segunda es muy común desde México hasta Sudamérica, y

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la tercera puede ser abundante en localidades del noreste, centro y este de México. Las larvas de éste género usualmente se comportan como saprófagas, y los adultos se alimentan con tejidos florales y frutos suaves (Morón et al. 2014). CUADRO 1. Relación de los coleópteros Scarabaeoidea obtenidos en muestras de suelo de los ranchos ubicados en los municipios de Jilotepec y Xico. Abreviaturas: Aren= El Arenal; Coco= Cocoxatla; Conc=La Concepción; Lind= Linderos; Pied= Piedra de Agua; Tema= Temascalapa; Vist= Vista Hermosa; Xama= Xamalapa. taxones Anomalini Aphodiinae Ataenius sp. Copris incertus Cyclocephala sp. Cyclocephala complanata Cyclocephala lunulata Cyclocephala lurida Dichotomius sp. Diplotaxis sp. Epectinaspis mexicana Euphoria sp. Euphoria pulchella Germarostes sinuatus Hoplia squamifera Hoplia subcostata Labarrus pseudolividus Ligyrus sallei Macrodactylus Macrodactylus mexicanus Onthophagus Onthophagus curvicornis Onthophagus nasicornis Onthophagus rhinolophus Pachystethus nectoctenus Paranomala Paranomala bimaculata Paranomala cincta Phyllophaga Phyllophaga angulicollis Phyllophaga flavidopilosa Phyllophaga integriceps Phyllophaga menetriesi Phyllophaga rugipennis Phyllophaga tenuipilis Phyllophaga testaceipennis Rutelinae Scatimus ovatus Spodistes mniszechi Strigoderma Strigoderma sulcipennis Subtotales ejemplares

Aren 2 1

JILOTEPEC Conc Lind Pied 10 6 2 11 4

Vist 10 1

1

6

Coco 3 15

XICO Tema 3 12 2

Xama 35 5

1 1

1 14 1 1

3

2

1 1

3 26

1 3 10 2 2 2

10 15 3 6

29 46 3 1 85 2 1

1

3 2

3

26

1 4 2 1

15

1

13 31 4 1

21 9

10 1 2

5

1

1 2

1

11

16

8 8

39

5

1

20 3

4 26

1

1

4 3

2 1

1

11

19

4

1 24

3

21

3 1

3

8

1 1

1 1

1 1 7 1

2

30

1

18 25

1

6 5

2

6

1 1 1 3 56

59

308

70

143

78

76

144

subtotales 71 49 2 1 11 3 27 16 1 16 47 5 1 53 145 13 6 26 93 2 9 7 1 1 3 82 2 27 66 3 1 1 64 1 28 43 1 1 1 1 3 934

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Ligyrus Burmeister, 1847. En un pastizal del rancho La Concepción, en Jilotepec, se encontraron 12 larvas de tercer estadio, 13 larvas de segundo y una larva de primer estadio de L. sallaei Bates en un monolito de 40x40x30 cm. Es una especie saprófaga común en casi todo México y América Central (Ramírez-Salinas et al. 2004). Spodistes Burmeister, 1844. En un terreno parcialmente arbolado adyacente a un potrero del rancho Xamalapa en Xico se localizó una larva de tercer estadio (Fig. 5) de S. mniszechi (Thomson), especie netamente tropical distribuida desde la región huasteca hasta Colombia (Neita-Moreno et al. 2014). Cetoniidae, Cetoniinae

Figuras 2-7. Larvas de escarabajos del suelo de Jilotepec y Xico, Veracruz. 2) Phyllophaga menetriesi . 3) Macrodactylus sp. 4) Hoplia squamifera. 5) Spodistes mniszechi . 6) Germarostes sinuatus. 7) Ataenius sp. Escalas = 5 mm.

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Euphoria Burmeister, 1842. En el rancho Vista Hermosa, Jilotepec, se encontraron cuatro larvas de tercer estadio no identificables en suelo de maizal, y un adulto de E. pulchella G. & P. en suelo de pastizal. En suelo de cafetal arbolado del rancho La Concepción se localizó otra larva de tercer estadio no identificable. En la región coexisten cuando menos seis especies de este género (Morón obs. pers.), todas con amplia distribución en México, cuyas larvas son eminentemente saprófagas y los adultos visitan escurrimientos azucarados o flores.

Hybosoridae, Ceratocanthinae Germarostes Paulian, 1982. Las 53 larvas de segundo y tercer estadio (Fig. 6) de G. sinuatus (Bates) fueron encontradas tanto en pastizales como en terrenos arbolados o maizales (Cuadro 1), aunque fueron más abundantes en el pastizal del rancho Linderos, Jilotepec. Se ha documentado que las larvas de ceratocantinos se alimentan con restos vegetales muy degradados, y los adultos tal vez consuman micelio en microambientes recónditos (Morón y Arce 2003). Scarabaeidae, Aphodiinae Se obtuvieron dos hembras adultas de diferentes especies del género Ataenius Harold, 1867, no identificables; seis individuos de Labarrus pseudolividus Balthasar; cuatro pupas y 45 larvas de segundo y tercer estadio (Fig. 7) que en su mayor parte pueden representar especies de Ataenius y en menor proporción taxones de Aphodiini, pero no se determinaron. La mayor parte de estas especies tienen hábitos saprófagos o coprófagos, aunque se han citado algunas que pueden consumir raíces de gramíneas o suelo humificado (Woodruff 1973). Scarabaeidae, Scarabaeinae. Como se esperaba, en los pastizales de varios ranchos se colectaron representantes de especies típicamente coprófagas, sobre todo adultos del género Onthophagus Latreille, 1802 (Cuadro 1), y ocasionalmente adultos de Copris incertus Say en el potrero del rancho Cocoxatla y de Scatimus ovatus Harold en suelo de arbolado del rancho Xamalapa, Xico. En forma esporádica se localizaron larvas de Onthophagus y Dichotomius no identificadas (Cuadro 1). A continuación se presenta un análisis comparativo entre l as comunidades y los ensambles de especies registrados en cada una de las ocho zonas de muestreo.

Rancho Piedra de Agua, Jilotepec (altitud 1,640 m). Suelo arcillo-limoso (45/28) con pH de 4.7 a 5.4; durante el período de muestreo se registró una humedad de 60 a 100% y una dureza de 1.2 a 3.5; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 5.8 a 7.5%, un contenido de nitrógeno (N) de 0.3 a 0.5 y una relación carbono-nitrógeno (C/N) de 11 a 12. Se exploraron un pastizal con Cynodon plectostachyus (K. Schum.) pilger (Poaceae), un terreno arbolado y un maizal, establecidos en suelo propenso a inundarse desfavorable para la “gallina ciega”, que fueron equivalentes al 11% de la muestra local de escarabaeoidea en

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Jilotepec (MLEJ). La comunidad incluye 13 especies, donde las larvas de Hoplia con hábito de alimentación posiblemente facultativo representan el 30% de la muestra, que junto con un 32% de larvas rizófagas de Phyllophaga spp. dominan ensambles pobres, con una densidad máxima esperada de 24 larvas/m 2, lo que hace posible que durante períodos secos los pastos resientan la rizofagia.

Rancho Linderos, Jilotepec (altitud 1,600 m). Suelo arcillo-limoso (42/32) con pH de 4.1 a 4.4; durante el período de muestreo se registró una humedad de 90 a 100% y una dureza de 2.2 a 3.7; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 9.0 a 10.4%, un contenido de nitrógeno (N) de 0.5 a 0.6 y una relación carbono-nitrógeno (C/N) de 10 a 13. Se muestreó en pastizales con Axonopus compresus (SW.) P. Beauv. y Cynodon plectostachyus (Poaceae), ubicados en una parte plana y en una ladera, donde la “gallina ciega” fue abundante, equivalentes al 49% de la MLEJ. La comunidad tiene 17 especies con rasgos equitativos, ya que las larvas de Macrodactylus con hábitos sapro-rizófagos representan el 28% de la muestra, las larvas facultativas de Hoplia constituyen el 15%, las larvas rizófagas de Phyllophaga equivalen a un 24% y las larvas facultativas de Paranomala (12%) completan los elementos predominantes de ensambles ricos, con una densidad máxima esperada de 123 larvas/m 2, donde parece existir cierto equilibrio en los hábitos y abundancia de las larvas, aunque la proporción de rizófagos podría deteriorar los pastos durante el estiaje.

Rancho Vista Hermosa, Jilotepec (altitud 1,200 m). Suelo limo-arcilloso (33/33) con pH de 5.1; durante el período de muestreo se registró una humedad de 80% y una dureza de 4.2; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 13.8%, un contenido de nitrógeno (N) de 0.9 y una relación carbononitrógeno (C/N) de 11. Se exploraron un pastizal con Cynodon plectostachyus, y un maizal situados en suelos con buen drenaje donde la “gallinas ciega” fue moderadamente abundante, equivalente al 23% de la MLEJ. La comunidad está formada por 18 especies, donde el predominio está repartido, las larvas rizófagas y saprófagas de Cyclocephala equivalen al 31%, al igual que las larvas de Epectinaspis; las larvas facultativas de Hoplia representan el 11%; las larvas facultativas de Paranomala y las larvas rizófagas de Phyllophaga corresponden a un 19% cada una. Son ensambles ricos y equilibrados, con una densidad máxima esperada de 75 larvas/m 2, donde la proporción de rizófagos podría deteriorar los pastos en condiciones de sequía.

Rancho La Concepción, Jilotepec (altitud 1,030 m). Suelo arcillo-limoso (46/30) con pH de 4.3 a 5.0; durante el período de muestreo se registró una humedad de 70 a 100% y una dureza de 3.5 a 4.2; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 6.5 a 7.0%, un contenido de nitrógeno (N) de 0.3 a 0.4 y una relación carbono-nitrógeno (C/N) de 11 a 13. Se obtuvieron muestras en un pastizal y un terreno arbolado. En el potrero con pastos de 1 m de altura Megathyrsus maximus (Jacq.) Simon et Jacobs, la “gallina ciega” fue poco abundante, equivalente al 9% de la MLEJ. La comunidad está formada por 14

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especies entre las cuales predomina ampliamente Ligyrus sallei (44%) cuyas larvas son saprófagas estrictas. Son ensambles con una densidad máxima esperada de 87 larvas/m 2 y diversidad alfa acumulada modesta, donde la mayoría de las especies son saprófagas, tal vez por el tipo de suelo y la cobertura que proporcionan los pastos de talla alta.

Rancho El Arenal, Jilotepec (altitud 1,059 m). Suelo arenoso (83) con pH de 5.7 a 6.7; durante el período de muestreo se registró una humedad de 45 a 100% y una dureza de 0.7 a 3.5; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 1.2 a 1.5%, un contenido de nitrógeno (N) de 0.09 y relación carbono-nitrógeno (C/N) de 8 a 9. Se exploraron un terreno arbolado y un pastizal alto de Megathyrsus maximus con drenaje lento donde la “gallina ciega” fue poco abundante, equivalente al 9% de la MLEJ. Sin embargo, las comunidades están constituidas por 19 especies entre las que destaca Cyclocephala lunulata (25%) y comparte predominio con especies de Paranomala (25%) y Phyllophaga (20%). Son ensambles con una densidad máxima esperada de 36 larvas/m 2 y diversidad modesta, con un 20% de elementos rizófagos, que difícilmente causarían disminución de rendimiento en ese tipo de pastizal.

Rancho Cocoxatla-3, Xico (altitud 1,405 m). En sus potreros mantiene pastos introducidos “kikuyo” (Pennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov.) y “estrella de África” (Cynodon niemfluensis Vanderyst). Suelo limo-arcilloso (42/39) o arcillolimoso (41/33) con pH de 6.2 a 6.8, y durante el período de muestreo se registró una humedad de 40 a 90% y dureza de 1.5 a 4.2; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 12.0 a 17.9%, un contenido de nitrógeno (N) de 0.9 a 1.3 y relación carbono-nitrógeno (C/N) de 9 a 10. Se obtuvieron muestras en un pastizal con Axonopus compresus y Cynodon plectostachyus, y un terreno arbolado, donde la “gallina ciega” fue moderadamente abundante, equivalente al 23% de la muestra local de escarabaeoideos en Xico (MLEX). La comunidad está formada solo por diez especies entre las cuales predomina ampliamente Hoplia squamifera (58%) cuyas larvas pueden actuar como saprófagas facultativas. Son ensambles con una densidad máxima esperada de 75 larvas/m 2, y diversidad alfa acumulada modesta, donde la mayor parte de las especies son saprófagas.

Rancho Temascalapa, Xico (altitud 1,314 m). En sus potreros crecen pastos introducidos “estrella de África” y “grama” (Cynodon dactylon (L.) Pers.). Suelo limo-arcilloso (44/38-45/40) con pH de 5.6 a 6.6, y durante el período de muestreo se registró una humedad de 60 a 85% y dureza de 1.5 a 3.5; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 14.7 a 24.8%, un contenido de nitrógeno (N) de 1.1 a 1.6 y relación carbono-nitrógeno (C/N) de 9 a 10. Se exploraron un pastizal con Axonopus compresus, y un maizal, donde la “gallina ciega” fue moderadamente abundante, equivalente al 27% de la MLEX. La comunidad está formada por 16 especies entre las que predominan las larvas saprófagas de Germarostes sinuatus (18%) y las larvas facultativas de

93


Paranomala sp. (16%). Son ensambles con una densidad máxima esperada de 90 larvas/m 2, y diversidad alfa acumulada moderada, cuya mayor parte tiene hábitos saprófagos.

Rancho Xamalapa, Xico (altitud 1,326 m). En sus potreros se desarrollan pastos introducidos “mombasa” (Megathyrsus maximus), “kikuyu” y “estrella de África”. Suelo limo-arcilloso (43/35-50/32) con pH de 6.2-6.8, y durante el período de muestreo se registró una humedad de 40 a 90% y dureza de 1.5 a 4.2; el análisis del suelo indicó un contenido de materia orgánica (MO) de 12.0 a 17.9%, un contenido de nitrógeno (N) de 0.9 a 1.3 y relación carbono-nitrógeno (C/N) de 9 a 10. Se exploraron un pastizal con Axonopus compresus, un terreno arbolado y un maizal con malezas como Cyperus brevifolius (Rottb.) Endl. ex Hassk (Cyperaceae), Sida rhombifolia L. (Malvaceae) y Drymaria cordata (L.) Willd. ex Schult. (Cariophyllaceae) , donde la “gallina ciega” fue abundante, eq uivalente al 45% de la MLEX. La comunidad está formada por 17 especies con predominio distribuído entre las larvas saprófagas de Hoplia squamifera (18%), larvas facultativas de Paranomala sp. (18%), larvas de Epectinaspis mexicana (14%), y larvas rizófagas de Phyllophaga sp. (12%). Son ensambles con una densidad máxima esperada de 78 larvas/m 2, y diversidad alfa acumulada moderada, cuya mayor parte tiene hábitos saprófagos o facultativos. Las localidades de Jilotepec con mayor abundancia de coleópteros escarabaeoideos edafícolas fueron Linderos (308 ejemplares) y Vista Hermosa (143 ejemplares), y en ambas se registraron 17-18 especies o morfoespecies. En Xico, la mayor abundancia (144 ejemplares) se observó en Xamalapa, pero la riqueza específica más elevada (16 spp.) se obtuvo en Temascalapa. Es interesante destacar que en cinco de las ocho localidades se distinguieron entre 15 y 18 especies o morfoespecies, y en los otros tres sitios se enlistaron entre 11 y 14 especies de escarabajos, lo cual es evidencia de valores de diversidad específica elevada para una región con un largo historial de modificaciones en las comunidades naturales. A nivel de municipio las muestras comparten solo 15 de las 40 especies o morfoespecies registradas en los tres usos de suelo de todas las localidades, y las muestras de los ocho ranchos comparten solo dos de las 40 especies o morfoespecies registradas en las ocho localidades (Cuadro 1), lo cual es evidencia de un alto valor de recambio de especies, y necesita ser analizado con mayor precisión. En Jilotepec los cinco ranchos comparten entre siete y 12 especies, y en Xico los ranchos comparten entre seis y 11 especies. De acuerdo con el uso del suelo se observó que en las muestras extraídas bajo los pastos de los ocho potreros soleados o parcialmente sombreados están representadas entre ocho y 15 especies o morfoespecies, de las cuales ninguna se comparte entre los ocho ranchos, nueve especies solo se registraron en una de las localidades, y los pastizales comparten un máximo de diez especies (Cuadro

94


2). Datos que son evidencia de un elevado valor de recambio de especies de escarabajos edafícolas entre los potreros, y se proyectan en altos índices de complementariedad (Coldwell y Coddington 1994) muy variados (Cuadro 2), que abarcan índices desde 50.0 (Temascalapa y Linderos) hasta 93.3 (Cocoxatla y La Concepción) que son los más diferentes. Cuadro 2. Número de especies de escarabajos compartidas (arriba) e índices de complementariedad (abajo) entre pastizales de los ocho ranchos muestreados en Xico y Jilotepec, Veracruz durante 2014-2015. Coco

Tema

Xama

PdeA

Lind

Conc

Aren

0

6

3

3

4

4

1

3

Temascalapa

57.1

0

6

5

9

6

4

6

Xamalapa

76.9

57.1

0

4

7

7

5

5

Piedra de Agua

76.9

66.6

66.6

0

6

5

3

6

Linderos

78.9

50.0

56.2

64.7

0

10

5

6

Vista Hermosa

78.9

70.0

53.3

53.3

47.3

0

6

7

Concepción

93.3

75.0

54.5

76.9

72.2

62.5

0

5

Arenal

81.2

64.7

64.2

53.8

70.0

61.1

64.2

0

Cocoxatla

VH

En los cuatro terrenos cultivados con maíz estuvieron representadas un total de 16 especies o morfoespecies, de las cuales solo Epectinaspis mexicana se comparte entre los cuatro ranchos, ocho especies solo se registraron en una de las localidades, los maizales comparten un máximo de tres especies, y las 16 especies también se registraron en otros usos de suelo. En los cinco terrenos arbolados vecinos de los pastizales y maizales se registraron un total de 21 especies o morfoespecies, de las que ninguna se comparte entre los cinco ranchos, 15 especies solo se localizaron en una de las localidades, los arbolados comparten un máximo de tres especies, y seis especies de los géneros Ataenius, Onthophagus, Paranomala, Phyllophaga, Scatimus y Spodistes, que tienen amplia distribución en los bosques tropicales húmedos del sureste de México, no se localizaron en los pastizales o maizales muestreados en forma simultánea en estas localidades. No se obtuvieron correlaciones significativas entre las características de los suelos, la iluminación solar y la riqueza o abundancia de especies en los distintos predios estudiados, por lo que se estima necesario continuar y ampliar el muestreo para definir el efecto de estas variables ambientales sobre los escarabajos. Los valores de riqueza específica y abundancia son elevados en casi todas las localidades tomando en consideración que la región cuenta con un largo historial

95


de modificaciones en las comunidades naturales, entre las que destacan la introducción extensiva de plantas alóctonas, como el cafeto y los pastos africanos. También es muy importante destacar estas cifras de abundancia y riqueza específica, tomando en cuenta el reducido número de muestras que abarcaron volúmenes de suelo proporcionalmente pequeños (36 dm 3).

Las especies de “gallina ciega” potencialmente dañinas para las raíces de los pastos y el maíz son Phyllophaga tenuipilis (Bates), Ph. menetriesi (Blanchard) (Fig. 2) y Ph. testaceipennis (Blanchard), pero ninguna de ellas se encontró en densidades superiores a 5 larvas de tercer estadio/m 2. Entre las especies que por sus hábitos y abundancia pueden tener un impacto benéfico para el mejoramiento del suelo se encuentran Hoplia squamifera Burmeister (Fig. 4) y Germarostes sinuatus (Bates) (Fig. 6). Como una especie poco común en este tipo de ambientes antropizados, se registró una larva del dinastino Spodistes mniszechi (Thomson) (Fig. 5) en el suelo del arbolado aledaño al potrero del rancho Xamalapa. También es importante hacer notar el predominio de los Scarabaeoidea dentro de las comunidades del suelo en las zonas de estudio, ya que en Xico representaron el 54% de los artrópodos obtenidos en 25 muestras, y en Jilotepec fueron equivalentes al 76% de la meso y macroartropofauna edafícola registrada en 66 monolitos. El valor ecológico se incrementan si se toma en cuenta que la biomasa de la mayoría de las larvas es cuando menos tres veces mayor que la de otros habitantes del edafon, que incluyen especies de coleópteros Chrysomelidae, Curculionidae, Elateridae, Ptilodactylidae, Staphylinidae, Carabidae, Histeridae; himenópteros Tiphidae y Formicidae; y dípteros Asilidae, Therevidae y Sciaridae.

Conclusiones Las especies predominantes en todas las muestras corresponden a los géneros Hoplia (Hopliinae), Phyllophaga (Melolonthinae), y a un complejo de especies de Rutelinae de la tribu Anomalini incluídas en los géneros Paranomala, Strigoderma, Epectinaspis y Pachystethus, cuyas larvas aún no han sido caracterizadas taxonómicamente y es difícil distinguirlas. En la región coexisten especies con larvas saprófagas y especies rizófagas, en diversas proporciones dependiendo del sitio de muestreo y de la época del año, pero no se apreciaron tendencias de abundancia poblacional o predominio de especies que puedan afectar a los pastos de las localidades estudiadas, aunque se localizaron pocos depredadores o parasitoides de las “gallinas ciegas”. Las especies potencialmente dañinas para las raíces de los pastos son Phyllophaga menetriesi (Blanchard), Ph. tenuipilis (Bates) y Ph. testaceipennis (Blanchard), pero ninguna de ellas se encontró en densidades larvarias elevadas.

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Entre las especies que pueden tener un impacto benéfico para el mejoramiento del suelo se encuentran Hoplia squamifera Burmeister y Germarostes sinuatus (Bates). Como una especie poco común en este tipo de ambientes antropizados, se registró una larva del dinastino Spodistes mniszechi (Thomson) en el suelo del arbolado aledaño al potrero del rancho Xamalapa. Es conveniente reunir más datos sobre el efecto de la intensidad de la luz solar en los ensambles de especies en potreros, cafetales y maizales para compararlos en un enfoque preciso sobre la dinámica ecológica de la “gallina ciega” en dichos ambientes montañosos. De esta forma sería factible seleccionar especies bioindicadoras de utilidad para recomendar medidas de manejo agroecológico para prevenir o regular plagas subterráneas, así como proteger especies benéficas o con distribución restringida.

Agradecimientos A los propietarios de los ranchos que facilitaron los trabajos de campo en Jilotepec: Pedro Méndez, Silvino Huesca, Victoriano Gómez, Servando López y Adrián Gómez; y en Xico: Lorenzo Salazar, Claudio Martínez e Ignacio Morales. Sandra Rocha y Ninfa Portilla (INECOL) analizaron las muestras de suelo. Carlos Durán (herbario XAL, INECOL) identificó las muestras de herbáceas. Carmen Huerta y Magdalena Cruz (INECOL) coordinaron los trabajos multidisciplinarios en Jilotepec y Xico, Veracruz. Yasmín Juárez, Ulises Hernández e Iván Bravo (INECOL-BUAP) colaboraron durante los trabajos de campo y gabinete. Esta publicación representa una contribució n a la línea de investigación “Sistem ática e

importancia de Coleópteros Lamelicornios en América Latina” apoyada con recursos del INECOL (cuenta 20030-10011), y contiene resultados del proyecto estratégico “Hacia una ganadería sustentable en los municipios de Jilotepec y Xico, Veracruz” patrocinado por la Dirección General del INECOL, y del proyecto

Folio 22 “Hacia una ganadería sustentable y amigable con la biodiversidad en el municipio de Xico” financiado por el Fondo Ambiental Veracruzano, SEDEMA.

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MICROORGANISMOS ALOJADOS EN EL INTERIOR DEL APARATO REPRODUCTOR DE COLEÓPTEROS MELOLONTHIDAE COMO POTENCIALES PRODUCTORES DE ATRAYENTES SEXUALES

Ángel Alonso Romero-López* María Rosete-Enríquez Francisco Javier Pérez-Estrada Martha Raquel Trujillo-Vélez Abraham Sánchez-Cruz Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla Blvd. Valsequillo y Av. San Claudio, Edificio 112-A Ciudad, Universitaria, Col. Jardines de San Manuel, Puebla, Puebla, México *[email protected]

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Resumen Hace casi cuatro décadas se registró la existencia de bacterias endosimbióticas en las glándulas accesorias de las hembras de Costelytra zealandica (White), a las cuales se les atribuyó la producción de una feromona sexual. A partir de este antecedente, se inició la búsqueda e identificación de microorganismos con estas características, en asociación con melolóntidos de especies distribuidas en México. En el presente estudio, exclusivamente dentro de la cámara genital de cuatro especies se encontraron bacterias con propiedades específicas relacionadas con la liberación de volátiles como la producción de gases y un olor “pronunciado” particular. Para Phyllophaga obsoleta (Blanchard) se aislaron las colonias “Ph.ob 1”, “Ph.ob2” y “Ph.ob3”, las cuales fueron identificadas como cocos Gram negativos, con dos tipos de morfología colonial y tres coloraciones. En Phyllophaga ravida (Blanchard) se encontraron dos tipos de colonias: “PRA” (morfología de cocobacilos Gram negativos) y “PRB” (cocos Gram negativos), con dos morfologías coloniales y dos coloraciones. En el caso de Macrodactylus nigripes (Bates), se identificó un solo tipo de cocobacilos Gram negativos denominado “MN”, el cual presentó un tipo de morfología colonial y un solo tipo de coloración. En Cyclocepahala lunulata (Burmeister) se identificaron cocos Gram negativos : “CamGenA♀”, “CamGenBe♀” y “CamGenBI3♀”, con tres tipos de coloración y un solo tipo de morfología colonial. Con respecto a las características bioquímicas-metabólicas, se obtuvieron resultados específicos para cada una de las colonias bacterianas, destacando las respuestas positivas hacia ácido sulfhídrico por parte de las PRA y CamGenA ♀, hacia triptófano desaminasa por las PRA y las PRB, hacia gelatinasa por las PRA y las Ph.ob1, hacia oxidasa por las MN y hacia el medio hierro triple azúcar por las Ph.ob2, Ph.ob3, PRA, CamGenA♀ y CamGenBe ♀. Esta información básica permitirá a corto plazo la identificación taxonómica de las colonias bacterianas mencionadas y la confirmación de su actividad químico-ecológica.

Palabras clave: Phyllophaga, Macrodactylus, Cyclocephala, bacterias, atrayentes. Abstract For four decades the existence of endosymbiotic bacteria in female accessory glands of Costelytra zealandica (White) was recorded, to whom is attributed the production of a sex pheromone. Based on this, began the search and identification of microorganisms with these features in association with species of Melolonthidae distributed in Mexico. In the present study bacteria with specific properties related to the emission of volatiles, gas production and a particular "pronounced" smell were found within the genital chamber of four species. For Phyllophaga obsoleta (Blanchard) the bacterial colonies "Ph.ob1", "Ph.ob2” and "Ph.ob3" were found and identified as Gram negative cocci, with two types of colonial morphology and three colors. Two types of colonies were found in Phyllophaga ravida (Blanchard): "PRA" 102

Romero-López et al ., Microorganismos en aparato reproductor de coleópteros

(morphology of Gram negative coccobacillus) and "PRB" (Gram negative cocci), with two colonial morphologies and two colors. Gram negative cocci were identified in Cyclocepahala lunulata (Burmeister): "CamGenA ♀", "CamGenBe ♀" and "CamGenBI3 ♀", with three types of colors and a single type of colonial morphology. In the case of Macrodactylus nigripes (Bates) was identified only one type of Gram-negative coccobacilli named "MN", which presented a type of colonial morphology and a type of color. Regarding the biochemical-metabolic characteristics, specific results for each of the bacterial colonies were obtained with the responses from hydrogen sulfide by the PRA and CamGenA ♀, to tryptophan deaminase by the PRA and the PRB, from gelatinase positive by the PRA and the Ph.ob1, from oxidase by the MN and the Triple Sugar Iron Agar by the Ph.ob2, Ph.ob3, PRA, CamGenA ♀, and CamGenBe ♀. This basic information will allow taxonomic identification of bacterial colonies mentioned and the confirmation of its chemical-ecological activity.

Key words: Phyllophaga, Macrodactylus, Cyclocephala, bacteria, attractants. Introducción El interés por la comunicación química y el comportamiento sexual de los insectos

fitófagos, que se integran en el término “comunicación química sexual” (CQS) (Romero-López et al ., 2010a), se ha incrementado de manera importante en años recientes, principalmente por los beneficios que se obtienen en el área agrícola con el monitoreo y manejo de plagas. En general, el estudio de la CQS de un insecto permite conocer la etapa de su comportamiento en que puede observarse algún tipo de comunicación basada en el uso de sustancias químicas conocidas como infoquímicos (Dicke y Sabelis, 1988). De acuerdo a Romero-López et al . (2010a), la forma más práctica de estudiar la CQS de un insecto es conocer su comportamiento precopulatorio, ubicar la fase en la que pudiera estar involucrada alguna sustancia atrayente, establecer el momento en que el emisor comienza a atraer al receptor (ya sea con movimientos corporales o con la liberación de un mensaje químico) y darle seguimiento al desenlace de esta etapa de cortejo, conformada por el acercamiento del receptor hacia el emisor y el contacto sexual final. Bajo este esquema, es posible abordar la CQS de cualquier modelo biológico o grupo, como es el caso de los melolóntidos. Las hembras de Melolonthidae cuentan con sitios de producción de feromonas sexuales (FS), conformados por una línea de células epiteliales ubicadas en la superficie de la placa anal y en dos esternitos apicales (Tada y Leal, 1997), por una glándula redonda de color lechoso localizada al final del abdomen (Leal, 1998) o a partir de un “llamado sexual” particular en el cual exponen en su ápice abdominal una estructura parecida a un saco (Leal et al ., 1993; Romero-López et al ., 2009). Se sabe de la existencia de un epitelio

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especializado con potencial secretor de FS en la sección posterior de la cámara genital de hembras del género Holotrichia (Kim y Leal, 1999) y para hembras de las especies “mexicanas” Phyllophaga opaca (Moser) (Romero-López et al ., 2010b), P. obsoleta (Romero-López et al ., 2011) y Macrodactylus mexicanus (Burmeister) (Benítez-Herrera et al ., 2015), adicionándose la participación de las glándulas accesorias tipo I y tipo II en los tres casos. La otra posibilidad de producción de FS en los melolóntidos es la presencia de microorganismos dentro de estructuras específicas del aparato reproductor de las hembras. En este sentido, en la naturaleza existen interacciones estrechas entre un microorganismo con otros microorganismos, como es el caso de bacterias Gram negativas, las cuales son utilizadas para promover el crecimiento en las plantas (Torriente, 2010). En algunos casos pueden observarse microorganismos que participan en la producción de sustancias químicas como amoníaco, metilamina, 3metilbutanamina, 1 -pirrolina, 2,3,4,5-tetrahidropiridina, pirazina, ácido acético, 3hidroxi-2-butanona, 2-feniletanol, indol, trimetilpirazin y, verbenona. Dichos volátiles resultan fundamentales para diversas funciones vitales de los insectos, como la localización de alimento o de pareja sexual, la oviposición y la defensa contra depredadores (Dickschat et al ., 2005; Leroy et al., 2011; Davis et al., 2013). En los melolóntidos, este tipo de interacciones ecológicas microorganismo-insecto sólo ha sido documentada para hembras de Costelytra zealandica (White), las cuales en el interior de sus glándulas accesorias presentan bacterias endosimbióticas que, según los autores, producen fenol; este compuesto químico ha sido considerado como la FS de esta especie (Hoyt et al ., 1971). A partir de dicho antecedente, el interés resurgió para continuar con esta línea de investigación, en especies distribuidas en México. Con el presente trabajo se pretende atender esta necesidad de saber sobre la existencia de bacterias en el aparato reproductor de hembras de melolóntidos, sus características bioquímicas y su posible participación en la producción de estas sustancias. De esta forma, se espera complementar la información con la que ya se cuenta sobre la comunicación química en los melolóntidos, en particular lo referente a la producción de potenciales atrayentes sexuales (AS) o FS, tomando como modelos de estudio a Phyllophaga obsoleta (Blanchard), Phyllophaga ravida (Blanchard), Macrodactylus nigripes (Bates) y Cyclocephala lunulata (Burmeister).

Materiales y métodos Obtención de adultos.- Los especímenes de P. obsoleta fueron colectados entre los meses de mayo y junio del 2015, en la localidad de “El Aguacate”, la cual forma parte del municipio de Puebla, México (entre 19 51’ 03'" y 20º 12’ 42" de latitud Norte y los meridianos 97 12’ 48" y 97 22’ 42" de longitud Occidental). Los 

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escarabajos se obtuvieron directamente de hojas de los encinos ( Quercus sp., Fagaceae) que se encuentran en la zona de estudio, entre las 20:15 y las 22:00 hrs. Las hembras de P. ravida se colectaron manualmente debajo de las lámparas de luz de los jardines de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP)

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(coordenadas 19°00’13.2”N, 98°12’11.6”W), entre mayo y junio del periodo 20142015. En el caso de las hembras de M. nigripes, se colectaron de manera manual entre los meses de mayo y junio del periodo 2014-2015, en la localidad de San Pablo del Monte, Tlaxcala (2,300 msnm, coordenadas geográficas 19°07´08¨ latitud norte y 98°10´12¨ longitud oeste). Por último, los adultos de C. lunulata fueron colectados en los jardines de Ciudad Universitaria de la BUAP. La colecta se realizó durante los meses de mayo y junio del 2015, entre las 19:30 y las 21:00 hrs. Los especímenes colectados de las cuatro especies fueron depositados en recipientes plásticos de 1 lt que contenían sustrato y fueron trasladados al laboratorio para realizar los estudios posteriores. Todos los adultos se sexaron e identificaron taxonómicamente, con base en las claves dicotómicas de Morón (1986). Para la determinación de M. nigripes se empleó también la clave propuesta por Arce Pérez y Morón (2000), mientras que para los especímenes de C. lunulata se contó con apoyo adicional del Dr. Agustín Aragón (BUAP). En la fase experimental se utilizaron hembras de todas las especies con características morfológicas propias de individuos sanos (cuerpo y apéndices completos) y sin cópula previa (huevos no visibles en el interior del abdomen).

Estudio microbiológico de las cuatro especies *Disección del aparato reproductor de hembras y cultivo de microorganismos Las hembras seleccionadas de P. obsoleta, P. ravida, M. nigripes y C. lunulata se esterilizaron mediante un lavado con agua destilada y con etanol al 70%. Los especímenes fueron sacrificados y se procedió a realizar la micro-disección de la hembra de cada especie para extraer el tubo digestivo (con la finalidad de tomarlo como muestra de referencia) y la cámara genital del ápice abdominal, en condiciones de esterilidad. Ambas estructuras fueron lavadas con etanol al 100% y depositadas en solución Ringer estéril, para posteriormente efectuar un corte longitudinal. Se llevó a cabo el mismo procedimiento con las glándulas accesorias tipo I y con las glándulas tipo II. Posteriormente, se tomaron muestras de las regiones internas de la cámara genital y de las glándulas accesorias de cada individuo (de cada especie) para ser cultivadas en cajas Petri con medio LB sólido. Del mismo modo se tomaron muestras del tubo digestivo, de hemolinfa y de la solución Ringer (como control) para contrastar la especificidad del crecimiento bacteriano. Todas las cajas Petri fueron incubadas a 37 C durante 24 hrs. Este procedimiento se efectuó para cada especie, con diferente número de repeticiones: P. obsoleta (n=4), P. ravida (n=15), M. nigripes (n=8) y C. lunulata (n=4). 

*Disección del aparato reproductor de machos de C. lunulata y cultivo de microorganismos Tomando como base los métodos descritos en el apartado anterior, se extrajo la cápsula genital, testículos y glándulas accesorias de cuatro machos

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exclusivamente de C. lunulata, en las condiciones de esterilidad ya mencionadas. Cada estructura fue lavada con etanol al 100%, depositada en solución Ringer y sembrada en medio estéril LB. Se obtuvieron muestras de hemolinfa y del tubo digestivo, siendo ambas enjuagadas con etanol al 100% y sembradas en medio LB. Todas las cajas Petri preparadas fueron incubadas durante 24 hrs a 37 °C. *Identificación de morfología colonial bacteriana La descripción de las características morfológicas de las colonias bacterianas obtenidas en las muestras de cámara genital y glándulas accesorias de hembras de las cuatro especies, así como de las estructuras de los machos de C. lunulata y de las estructuras tomadas como referencia (hemolinfa y tubo digestivo), se realizó de manera macroscópica mediante la observación de la forma, borde, superficie, consistencia, textura, pigmentación y olor. Para determinar la morfología bacteriana, se realizó una observación microscópica de frotis bacterianos teñidos con la tinción de Gram.

Estudio bioquímico Una vez que se realizó la identificación de la morfología colonial y bacteriana, se procedió a llevar a cabo una serie de pruebas bioquímicas que determinaran las características metabólicas de los microorganismos aislados de cada muestra de las cuatro especies de melolóntidos. Para tal efecto, se realizaron aislamientos de los microorganismos encontrados dentro de las estructuras ya mencionadas de las hembras de P. obsoleta, P. ravida, M. nigripes, así como de hembras y machos de C. lunulata. Esto se efectuó por la técnica de dilución limitante para obtener Unidades Formadoras de Colonias (UFC) que derivaran de un solo tipo de microorganismo. Una colonia original fue cultivada en medio LB líquido a 37 C por 12 hrs, con agitación constante. Después se realizaron diez diluciones seriadas 1:100 con el pre-cultivo y medio LB líquido, respectivamente. Una alícuota de 20 µl de cada dilución fue colocada dentro de cajas Petri con medio LB sólido, para obtener cultivos desde 1X10 -1 hasta 1X10 -10 de dilución de microorganismos. Las cajas Petri se incubaron nuevamente a 37 C durante 24 hrs. Las UFC obtenidas de los cultivos diluidos a 1x10 -8 fueron utilizadas para realizar las pruebas bioquímicas, utilizando el ensayo “ API20E” de acuerdo a las instrucciones del fabricante (BioMérieux, Francia). Además, se realizó la prueba de oxidasa para verificar la presencia de citocromos y completar el esquema del ensayo API20E. Para corroborar y ampliar los resultados obtenidos de los ensayos, se prepararon diferentes cultivos utilizando medios selectivos como Agar MacConkey, citrato de Simmons, eosina azul de metileno, sal y manitol, Salmonella-Shigella y hierrotriple azúcar (Sigma-Aldrich San Luis, MO, USA). Todos estos cultivos se mantuvieron a 37 C durante 24 hrs. 

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Resultados y discusión Se encontraron bacterias exclusivamente en el interior de la cámara genital de las hembras de las cuatro especies en estudio. El único trabajo con resultados relativamente parecidos es el ya mencionado de Hoyt et al. (1971) en hembras de C. zealandica. En primera instancia, a pesar de que la región del aparato reproductor en donde se localizaron las bacterias no es la misma en ambos casos, anatómicamente existe una estrecha relación, ya que las glándulas desembocan directamente en la cámara genital (Romero-López et al ., 2011; Benítez-Herrera et al ., 2015) y es probable que compartan el tipo de microorganismos presentes en su interior. Esto permite sugerir que lo que se observó en C. zealandica no fue un error metodológico o de apreciación; es posible que los autores de ese trabajo hayan encontrado las bacterias en esa región del cuerpo al momento de la disección y al no existir algún indicio morfológico sobre la cámara genital de estos insectos, supusieron que se trataba de las glándulas accesorias. Además, el interés principal de la investigación era la búsqueda de la FS de esa especie y se centraron en ello. Este enfoque es el que ha prevalecido en los estudios de la mayoría de los especialistas en el área de la ecología química y coincide plenamente con las necesidades actuales de una sociedad que requiere de

solución inmediata a sus problemas; en tal caso, la “ciencia aplicada” obliga a enfocar la atención en el producto más que en origen y sus implicaciones biológicas. En segundo término, destaca el hecho de que las bacterias encontradas en la cámara genital de las hembras de P. obsoleta, P. ravida, M. nigripes y C. lunulata presentan características exclusivas (Cuadros 1-3) y diferentes a los encontrados en el tubo digestivo de los mismos individuos. En general, predominaron bacterias en forma de cocos y cocobacilos, desde coloraciones blancas, beige hasta amarillentas, con un olor pronunciado característico, indefinido. No existe registro de un estudio parecido para algún otro insecto, excepto el de C. zealandica, con la diferencia de que Hoyt et al . (1971) no describieron ni identificaron las bacterias aisladas. En el tubo digestivo de las hembras utilizadas en el presente estudio, se observaron en su mayoría bacterias Gram positivas con diferente morfología (bacilos, cocobacilos, cocos, estreptobacilos, entre las principales). Esto es común en el tracto digestivo de los insectos (Cazemier et al ., 1997) y específicamente en el estadio larvario de los coleópteros (Galvis-Salazar et al ., 2009; Huang et al ., 2010, 2012). Lo destacable es que ninguna de estas bacterias fue encontrada en la cámara genital, lo que permite sugerir especialización en las actividades de las colonias bacterianas con base en sus características morfológicas y bioquímicas. En las muestras de hemolinfa de todas las especies no se encontraron microorganismos, lo cual es consistente con la información que atribuye a este fluido extracelular una actividad antibacteriana (Coronado et al ., 1994; Góngora et al ., 2015).

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Cuadro 1. Características morfológicas de las colonias bacterianas encontradas en el interior de la cámara genital de las especies estudiadas. Característica

Mn

Pr

MN

PRA

Forma Borde Elevación Superficie Consistencia Color Luz trasmitida

Liso Convexa Lisa Cremosa Blanco Traslúcida

Ondulado Umbonada Lisa Cremosa Amarillo Traslúcida

Luz reflejada

Brillante

Brill ante

Cl

Ph. ob1 PRB CamGenBe♀ CamGenA♀ CamGeBl3♀ Capgen♂ (blancas) Circular Circular Circular Circular Puntiforme E ntero Redondeado Redondeado Redondeado Redondeado Entero Convexa Convexa Convexa Elevada Convexa Convexa Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa Lisa Cremosa Cremosa Cremosa Cremosa Cremosa Lisa Beage Amarillo Blanco Amarillo Blanco Blanco Traslúcida Traslúcida Traslúcida Opaca Traslúcida Traslúcida Bril lante Bril la nte Brillante Brilla nte Brill ante Opaca

Tamaño 1 mm 4-5 mm 1-2 mm 1-2 mm Olor Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Tipo de bacteria Cocobacilo Cocobacílo Coco Coco Clasificación Gram Gram Gram Gram -

Po

Ph. ob3 Ph. ob2 (beige) (amarillas) Circular Circulares Entero Entero Convexa Convexo Lisa Lisa Cremosa Cremosa Beige Amarillo Translúcida Translúcida

Brillante Brillante iridiscencia 1 mm 0.5 -1 mm 0.5-1mm 0.5-1mm 1-2 mm 1-2mm Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Pronunciado Coco Coco Coco Coco Bacilo Bacilo Gram Gram Gram GramGramGram-

Mn= Macrodactylus nigripes; Pr = Phyllophaga ravida; Cl = Cyclocephala lunulata; Po= Phyllophaga obsoleta; MN= colonia bacteriana de Macrodactylus nigripes; PRA, PRB= colonias bacterianas de Phyllophaga ravida; CamGenBe♀, CamGenA♀, CamGeBl3♀, Capgen♂= colonias bacterianas de Cyclocephala lunulata; Ph.ob1, Ph.ob2, Ph.ob3= colonias bacterianas de Phyllophaga obsoleta.

Con respecto a la participación de las bacterias en la producción de AS, en el presenta trabajo se obtuvo evidencia de la producción de gas en algunas de las colonias (ej. Ph.ob2 y Ph.ob3), sobre todo en los cultivos con el medio selectivo hierro triple azúcar. Sin embargo, es necesario realizar diversos estudios bioquímicos para la identificación de volátiles y bioensayos para determinar si estas sustancias pueden atraer a los machos de la misma especie. Además, en otras de las colonias bacterianas (ej. Ph.ob2 y CamGeBl3♀) se observó una reacción positiva a la producción de acetoína, compuesto producido y excretado por bacterias durante su fase exponencial de crecimiento. Este compuesto de cuatro átomos de carbono producido por cultivos de levadura, provoca la atracción de Rhodnius prolixus (Stal) (Hemiptera: Reduviidae) a trampas utilizadas como probable estrategia de control de plagas (Lorenzo et al ., 1999). En síntesis, todas las colonias bacterianas aisladas ofrecen un sinfín de posibilidades biológicas, químico-ecológicas e incluso, a mediano plazo, como alternativa de manejo complementaria a las que ya se proponen para melolóntidos (Romero-López, 2012). En los siguientes apartados se describen los resultados morfológicos y microbiológicos-bioquímicos de cada especie estudiada (Cuadros 1-3). P h y l l o p h a g a o b s o l e ta

De la cámara genital de P . obsoleta se obtuvo crecimiento de bacterias cultivables en medio enriquecido, básicamente de tres tipos de UFC con morfología colonial distintiva, siendo aisladas mediante la técnica de dilución limitante para obtener UFC derivadas de un solo microorganismo. Posteriormente, se describieron 108


macroscópicamente los tres tipos de morfologías coloniales denominadas como “Ph.ob1”, “Ph.ob2” y “Ph.ob3” (Cuadro 1). Estos resultados y los mostrados en los Cuadros 2 y 3 indican que en el interior de la cámara genital de las hembras de P. obsoleta existen microorganismos cultivables con características macroscópicas, microscópicas y bioquímicas perfectamente distinguibles y diferenciables para cada tipo de colonia. Cada una de estas características descritas puede facilitar la descripción y ser un apoyo para la identificación taxonómica de estas bacterias aisladas. En el caso del tubo digestivo diseccionado en esta especie, se identificaron bacterias en su mayoría cocos Gram negativos. En contraste, en la hemolinfa y en el interior de las glándulas accesorias no se observaron microorganismos.

Phyllophaga ravida

En las muestras extraídas del interior de la cámara genital de esta especies, se observó el crecimiento de dos tipos de colonias bacterianas en el medio LB sólido: “PRA” y “PRB”. Los resultados morfológicos, microbiológicos y bioquímicos representados en los Cuadros 1, 2 y 3, permiten sugerir que es posible que estos microrganismos encontrados en la cámara genital estén participando en la CQS de P. ravida, con la posible síntesis (total o parcial) de AS. Si nos basamos en los productos metabólicos que desprenden estas bacterias encontraremos productos derivados del azufre (H 2S) y se ha reportado que en un AS de la especie Phyllophaga critina (Burmesiter), dentro de su composición química tiene derivados del azufre (Robbins et al ., 2003). Por lo tanto, es posible que las bacterias estén aportando componentes químicos y estén colaborando junto con las glándulas accesorias para la creación del AS. Ahora bien, también es posible considerar que las bacterias por sí solas estén sintetizando el AS mediante los productos de su metabolismo como el caso del indol que es otro volátil químico que se ha reportado con actividad de producir una respuesta comportamental en otros insectos, como el de la atracción. También se ha reportado que otras bacterias producen componentes fenólicos u otros elementos químicos, elementos principales de los AS y FS de algunos insectos (Leroy et al., 2011; Davis et al., 2013; Tillman et al ., 1999). En el interior del tubo digestivo, se detectó una gran diversidad de colonias bacterianas en las placas con medio LB sólido. La mayoría de las bacterias presentes fueron Gram positivas con diferente morfología, desde bacilos hasta cocobacilos, cocos y estreptobacilos. En los medios selectivos salieron positivas para sal-manitol, citrato de Simmons, hierro triple azúcar (sin la presencia de gases) y Mac Conkey Lac positivo. En el caso de la hemolinfa y las glándulas accesorias de ambos tipos, no se presentó crecimiento de microorganismos.

109


Cuadro 2. Resultados de las pruebas bioquímicas API 20E, obtenidos con las colonias bacterianas encontradas en el interior de la cámara genital de las especies estudiadas. Mn

"Test" ONPG ADH LDC ODC CIT H2S URE TDA IND VP GEL GLU MAN INO SOR RHA SAC MEL AMY ARA Oxidasa

Pr

Cl

Po

MN

PRA (amarillas)

PRB (blancas)

CamGenBe♀

CamGenA♀

CamGenBl♀

Capgen♂

Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo N egativo Negativo N egativo Negativo N egativo Positivo

Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Positivo Positivo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo

Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo

Positivo Negativo Positivo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Negativo

Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Negativo Positivo Negativo Positivo Negativo

Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo

Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo

Ph.ob1 (blancas) Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo Negativo

Ph.ob2 (beige) Positivo Negativo Positivo Negativo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Positivo Negativo

Ph.ob3 (amarillas) Positivo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Negativo Positivo Negativo Negativo Positivo Positivo Negativo Negativo Positivo Negativo Positivo Positivo Positivo Negativo

Mn= Macrodactylus nigripes; Pr = Phyllophaga ravida; Cl = Cyclocephala lunulata; Po= Phyllophaga obsoleta; MN= colonia bacteriana de Macrodactylus nigripes; PRA, PRB= colonias bacterianas de Phyllophaga ravida; CamGenBe♀, CamGenA♀, CamGeBl3♀, Capgen♂= colonias bacterianas de Cyclocephala lunulata; Ph.ob1, Ph.ob2, Ph.ob3= colonias bacterianas de Phyllophaga obsoleta. ONPG= Negativo sustrato ortonitrofenol- β- galactósido, Reacciones/Enzimas β-galactosidasa; ADH= negativo Sustrato arginina, Reacciones enzimas arginina; dehidrolasa; LDC= Negativo sustrato lisina Reaccionen/Enzimas lisina descarboxilasa; ODC Positivo sustrato ornitina, Reacciones/Enzimas ornitina descarboxilasa; CIT Positivo sustrato ornitina descarboxilasa Reacciones/Enzimas utilización de citrato; H2S= Positivo Sustrato utilización de citrato, Reacciones/Enzimas producción de H 2S; URE= negativo Sustratos urea Reacciones/Enzimas Ureasa; TDA= Negativo Sustrato Triptofano, Reacciones/Enzimas triptofano deaminasa; IND= Negativo Sustrato triptofano Reacciones/Enzimas producción de indol; VP= Negativo Sustrato piruvato sódico, Reacción/Enzima producción de acetoína; GEL= Negativo Sufermentación/oxidaciónstrato gelatina de Kohn Reacción/Enzima gelatinasa; GLU= Positivo Sustrato glucosa, Reacción/Enzima; MAN= Positivo Sustrato Glucosa Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; INO= Positivo Sustrato inositol Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; SOR= Positivo Sustrato sorbitol Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; RHA= Positivo Sustrato ramnosa Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; SAC= Negativo Sustrato sacarosa Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; MEL= Positivo Sustrato melibiosa Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; AMY= Negativo Sustrato amigdalina Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; ARA= Positivo Sustrato arabinosa Reacción/ Enzima fermentación/oxidación; Oxidasa Negativo.

Macrodactylus nigripes

Se obtuvo un solo tipo de bacterias en el interior de la cámara genital de las hembras de esta especie. Las bacterias presentaron características únicas y diferentes, en comparación a las encontradas dentro del tubo digestivo. La

morfología de la colonia bacteriana “MN”, así como lo observado en los estudios microbiológico-bioquímicos se ejemplifican en los Cuadros ya mencionados. El citrato de Simmons es capaz de determinar la capacidad que tienen estos microorganismos para utilizar el carbono del citrato de sodio contenido en el medio, lo cual indica que podrían extraer hidrógeno del carbono del fosfato de amonio contenido en el medio y liberar amoniaco al ambiente. Leroy et al. (2011) menciona la existencia de bacterias que producen amoniaco como un atrayente

110


volátil. En las moscas de la fruta Anastrepha ludens (Loew.) se identificó este compuesto junto con metilamina, 3-metil butanamina y 1-pirrolina en filtrados de Klebsiella pneumoniae y Citrobacter freundii , dos bacterias que se encuentran dentro de su intestino. Por otra parte, se sabe que algunas enterobacterias que interaccionan con moscas de Anastrepha suspensa (Loew.) emiten una combinación de volátiles como 3-metil-1-butanol y amoniaco, atribuyéndoseles actividades como atrayentes. Aunque en coleópteros aún no se tiene información sobre el amoniaco como un atrayente, es posible que las bacterias encontradas dentro de la cámara genital de las hembras de M. nigripes participen en una fase de la producción de AS. Cuadro 3. Resultados de las pruebas con medios selectivos, obtenidos con las colonias bacterianas encontradas en el interior de la cámara genital de las especies estudiadas. Mn

Medio

MN

Citrato de Simmons

Positivo

Eosina azul de metileno

Positivo

Hierro triple azucar

Negativo gases, positivo lactosa

Mac Conkey

Positivo

Sal y manitol

Positivo sal, negativo manitol

Salmonella Shigella

Positivo en lactosa Pr

Medio

Citrato de Simmons Eosina azul de metileno Hierro triple azucar Mac Conkey Sal y manitol Salmonella Shigella

PRA (amarillas)

PRB (blancas)

Negativo Positivo Positivo gases, Positivo glucosa, sacarosa, lactosa Positivo Posit ivo sal y manit ol Positivo en lactosa y produccion de S2 H

Negativo Negativo Negativo gases, Positivo glucosa Negativo Posit ivo sal, negativ o manit ol Negativo

Cl

Medio

CamGenBe♀

CamGenA♀

CamGeBl3♀

Capgen♂

Citrato de Simmons

Positivo

Positivo

Negativo

Negativo

Eosina azul de metileno

Positivo (ácido sulfhídrico) Superficie ácida, profundidad ácida, fermenta glucosa, lactosa y s acarosa; produce mucho gas

Negativo

Negativo

Negativo

No fermenta azúcares

Superficie ácida, profundidad ácida; fermenta glucosa, lactosa y sacarosa Negativo

Hierro triple azúcar

Produce gas; produce ácido sulfhídrico y fermenta glucosa

Mac Conkey

Positivo (lactosa)

Positivo (sacarosa)

Negativo

Sal y manitol

P os it ivo p ara s al y m an it ol

P os it ivo p ar a s al y m an it ol

P os it ivo s al , n eg at ivo pa ra m an it ol

Ne ga ti vo

Salmonella Shigella

Positivo (fermenta lactosa)

Positivo (fermenta lactosa)

Negativo

Negativo

Medio Citrato de Simmons Eosina azul de metileno Hierro triple azúcar Mac Conkey

Po

Ph.ob1 (blancas)

Ph.ob2 (beige)

Ph.ob3 (amarillas)

Negativo Positivo Negativo Crecimiento moderado, Colonias del color Crecimiento aumentado, Colonia centro Crecimiento s atisfactorio, colonia c entro del medio (no fermenta lactosa y/o obscuro y brillo metálico (fermenta lactosa obscuro sin brillo metálico (fermenta sacarosa) y/o sacarosa) lactosa y/o sacarosa) Fermenta glucosa, lactosa y/o sac arosa; Fermenta glucosa, lactosa y/o sacarosa; No crecimiento produce mucho gas produce gas Crecimiento s atisfactorio, colonia rosa No crecimiento Colonia rosa, fermenta lactosa (fermenta lactosa)

Sal y manitol

Positivo sal, negativo

Positivo sal, positivo manitol

Positivo sal, positivo manitol

Salmonella Shigella

Negativo

Colonia rosa (Fermenta lactosa)

Negativo

Mn= Macrodactylus nigripes; Pr = Phyllophaga ravida; Cl = Cyclocephala lunulata; Po= Phyllophaga obsoleta; MN= colonia bacteriana de Macrodactylus nigripes; PRA, PRB= colonias bacterianas de Phyllophaga ravida; CamGenBe♀, CamGenA♀, CamGeBl3♀, Capgen♂= colonias bacterianas de Cyclocephala lunulata; Ph.ob1, Ph.ob2, Ph.ob3= colonias bacterianas de Phyllophaga obsoleta.

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C y c l o c e p h a l a l u n u l a ta

En la cámara genital de las hembras de C. lunulata se encontraron tres tipos de colonias bacterianas (“CamGenBe♀”, “CamGenA♀”, “CamGeBl3♀”), mientras que en la cápsula genital de los machos, se encontró un solo tipo (“Capgen♂”). Esto, aunado a los resultados microbiológicos y bioquímicos mostrados en los Cuadros 1, 2 y 3, brindan un panorama en el que las bacterias podrían intervenir en la comunicación química de esta especie. En el trabajo de Hoyt et al . (1971) se sugiere que microorganismos alojados en el aparato reproductor de las hembras de C. zealandica ofrecen el potencial de producir volátiles derivados del fenol como FS de esta especie. De ser así esto, aunque no se sabe si en mayor o menor medida, las colonias bacterianas aisladas de la cámara genital de las hembras de C. lunulata podrían estar involucradas en la producción de volátiles de esta naturaleza, debido a que como se mencionó anteriormente, al poder utilizar azúcares para la obtención de compuestos derivados del carbono como los derivados fenólicos mediante la utilización del citrato para fermentación oxidativa. Este podría ser un AS similar al que se reporta para Cyclocephala lurida (Bland), único antecedente sobre la comunicación química del género (Haynes et al., 1992, 1995). En el aparato reproductor de los machos de C. lunulata se encontró un solo tipo de colonias bacterianas dentro de la cápsula genital. Se trata del primer registro relacionado con la presencia de microorganismos en el interior de la genitalia del macho y el primero en el que esto se relaciona con una potencial producción de feromonas de agregación para integrantes de Cyclocephala.

Conclusiones El interior de la cámara genital de cuatro especies de coleópteros de la familia Melolonthidae posee bacterias cultivables en medio enriquecido. Cada una de las colonias bacterianas aisladas de cada especie de melolóntido tiene características macroscópicas, microscópicas y metabólicas particulares. Algunas de estas bacterias potencialmente podrían fungir como el origen de AS, ya que la caracterización de su metabolismo permite sugerir que están involucradas en la producción de gas, acetoína, H 2S, indol y amoniaco. Todas estas sustancias han sido identificadas previamente como AS y FS de otros taxa de insectos. El caso de las bacterias encontradas en la cápsula genital de los machos de C. lunulata destaca como el primero en su tipo que da la pauta para pensar en la existencia de feromonas de agregación en un melolóntido distribuido en México. Los resultados del presente manuscrito, además de contribuir al estudio de la CQS de especies “mexicanas” de Melolonthidae, abren una nueva línea de investigación que además del interés sobre aspectos microbiológicos, bioquímicos, fisiológicos e incluso moleculares, amplían la posibilidad de un programa de manejo de especies plaga. Para ello, queda pendiente la confirmación de actividad biológica de las sustancias liberadas por cada una de estas colonias bacterianas, lo cual ya se atiende actualmente.

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Agradecimientos A la VIEP por el apoyo con el proyecto ROLA-NAT15- 1 “Búsqueda de microorganismos con potencial para la producción de atrayentes sexuales, presentes en el aparato reproductor de hembra s de coleópteros Melolonthidae” y con becas de tesis para Raquel Trujillo y Francisco Pérez. A la DGPI, BUAP por el apoyo a F. Pérez con beca-tesis. Especial agradecimiento a Agustín Aragón por la confirmación de la identidad taxonómica de los adultos de C. lunulata.

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114


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115


116

ESQUEMA DE LIBERACIÓN Y RECEPCIÓN DE INFOQUÍMICOS EN DOS “MELOLÓNTIDOS” (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) DE SINALOA, MÉXICO

Ángel Alonso Romero-López1* Gabriel Antonio Lugo-García2 Gonzalo Yanes-Gómez1 1Escuela

de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla Valsequillo y Av. San Claudio, Edificio 112-A, Ciudad, Universitaria Puebla, México 2Escuela

Superior de Agricultura del Valle del Fuerte Universidad Autónoma de Sinaloa 81110, Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa, México *[email protected]

________________________________________________________________________



Resumen Se describen los actos y movimientos que conforman el “llamado sexual” de Phyllophaga opaca (Moser) y Phyllophaga cristagalli (Arrow), así como la

distribución y número de sus quimiorreceptores localizados en las sensilias antenales. El “llamado” es un patrón de comportamiento que en ambas especies

se compone, en general, de un movimiento rítmico del abdomen en círculos y de arriba abajo por parte de las hembras, exponiendo una estructura en forma de “bolsa” a través de su región ano-genital. Esta bolsa es la cámara genital protráctil que se muestra al exterior por efecto de la contracción y relajación simultánea de los músculos esterno-saculares laterales, provocando los movimientos ondulantes de la región abdominal de la hembra. En el caso de Ph. opaca, este patrón presenta una duración promedio de 90 s, mientras que en Ph. cristagalli dura 65 s en promedio. En ambas especies, c uando el macho responde al “llamado”, se desplaza hacia la hembra, presentándose posteriormente una serie consecutiva de montas y cópulas. En lo referente a los receptores o sensilas antenales, el número y tipología de éstos fue similar entre sexos e incluso entre ambas especies. En Ph. opaca se observó una distribución de mayor homogeneidad de sensilas placodeas (PLAS) y basicónicas (BAS), así como un mayor número de éstas, en la mayor parte de las lamelas de los machos con respecto a las de las hembras. Se encontró dimorfismo sexual evidente en adultos de Ph. cristagalli : una distribución lamelar más uniforme de PLAS, BAS y sensilas auricílicas (AUS), además de un mayor número de PLAS y AUS en los machos con respecto a las hembras. Con base en estos resultados, se sugiere que ambas especies presentan estrategias de liberación-recepción de infoquímicos específicas y excluyentes, lo cual encaja con el hecho de que coexistan en el mismo entorno compartiendo hábitos alimentarios y de vuelo.

Palabras clave: Phyllophaga opaca, Phyllophaga cristagalli , comunicación química sexual, “llamado”, sensilas.

Abstract The acts and movements of “sexual calling” behavior of Phyllophaga opaca (Moser) and Phyllophaga cristagalli (Arrow), as well as the distribution and number of their antennal chemoreceptors, are described. The “sexual calling” is a

behavioral pattern which, in both species, generally consists of a female rhythmic abdominal circular up and down movement, exposing a “ball” shaped structure through its ano-genital opening. As in other species of Phyllophaga, this ball is the

genital protractile chamber which is projected by the successive contraction and relaxation of the lateral sterno- secular muscles, inducing the undulating movements of the female abdominal region. In the case of P. opaca, this pattern lasts for an average of 90 s, whereas in P. cristagalli it lasts 65 s on average. In both species, when the male answers the call, it moves towards the female, 118

Romero-López et al ., Liberación y recepción de infoquímicos en melolóntidos

developing a series of consecutive mounts and mates posteriorly. The number and types of antennal receptors was similar between sexes and species. In P. opaca, adults the chemoreceptors distribution is more homogeneous in most of the surface of the lamellae of males compared to females (mostly in PLAS and BAS) as well as the number of sensilla. Evident sexual dimorphism was found in adults of P. cristagalli : a more uniform lamellar distribution of PLAS, BAS and auricillica sensilla (AUS), and more PLAS and AUS in males compared to females. Based on these results, it is suggested that both species have specific and excluding infochemical liberation- reception strategies, which fits with the fact that they coexist in the same environment sharing feeding and flying customs.

Key words: Phyllophaga opaca, Phyllophaga cristagalli , sexual chemical communication, “sexual calling”, sensilla. Introducción El papel primordial que juegan las feromonas sexuales y las feromonas de agregacion en la comunicación química intraespecífica de los insectos, especialmente en lepidópteros y coleópteros, es relativamente bien conocido. Para coleópteros, los reportes existentes sobre atrayentes y feromonas sexuales son extensos, aunque para los integrantes de la familia Melolonthidae (Cherman y Morón, 2014) (“melolóntidos”), la información es relativamente limitada (RomeroLópez, 2012). Se sabe que estos insectos utilizan las feromonas sexuales para la localización de pareja y el apareamiento; dichas sustancias incluidas entre los principales infoquímicos (Dicke y Sabelis, 1988) están constituidas principalmente por derivados de ácidos grasos, derivados de aminoácidos, derivados de azufre y derivados fenólicos (Leal, 1998; Romero-López et al ., 2005). Asimismo, recientemente se ha recopilado información sobre la comunicación química sexual (CQS) (Romero-López et al ., 2010a) de diversas especies distribuidas en México, abordando la temática desde la pers pectiva del emisor, el “mensaje químico” o infoquímico y el receptor. La base de todo lo anterior es el estudio del comportamiento sexual de cada especie bajo estudio y la atención se ha centrado en reconocer los patrones de comportamiento precopulatorio relacionados con aspectos de comunicación química intraespecífica. Cuando los machos del género Phyllophaga emergen del suelo, vuelan hacia un punto elevado para posarse y localizar a las hembras, las cuales liberan sustancias químicas que atraen a los machos, promoviendo así el acercamiento de éstos y la cópula (Morón, 1986; Romero-López et al ., 2010a). A pesar del reducido número de trabajos que describen este esquema de comportamiento precopulatorio, se ha obtenido información valiosa que ha motivado la aparición de nuevos estudios, en donde se ha intentado establecer una metodología de observación sistemática y reproducible para la descripción del mismo. Algunos de 119


estos estudios sistemáticos son de tipo comparativo y se han enfocado en fases puntuales del comportamiento sexual de Phyllophaga, como la cópula (Eberhard, 1993). En el caso específico del cortejo, hasta hace poco sólo se contaba con una idea general de algunos eventos; actualmente ya se conocen los patrones relacionados con la comunicación química de Phyllophaga ravida (Blanchard) y Phyllophaga macrocera (Bates) (Romero-López et al ., 2007), así como de Phyllophaga obsoleta (Blanchard) (Romero-López y Arzuffi, 2010), como son el “llamado sexual”, la liberación y recepción de infoquímicos. En el momento del “llamado”, se sabe que las hembras de Phyllophaga protraen su cámara genital con base en diversos mecanismos en los que se encuentran implicados músculos, esternitos abdominales y líquidos internos del insecto (Romero-López et al ., 2009). Instantes después, se presenta el acercamiento de los machos para que se lleve a cabo la cópula. Todo lo anterior está mediado por estímulos visuales (Eberhard, 1993) y químicos, siendo aparentemente los atrayentes y feromonas sexuales los principales detonantes de la atracción a corta distancia (Romero-López et al ., 2005, 2010a). Con respecto a la recepción de los estímulos químicos, está documentado que los principales centros de captación e interpretación de los mensajes en varias especies de Melolonthidae son los quimiorreceptores antenales (Leal, 1998; Romero-López et al ., 2010c; Martínez-Bonilla et al ., 2015). Específicamente para Phyllophaga, se sabe que los machos de Ph. anxia (Ochieng et al ., 2002), Ph. obsoleta (Romero-López et al ., 2004), Ph. ravida (Romero-López et al ., 2010c) y Ph. macrocera (Romero-López y Benítez-Herrera, 2014) presentan sensilas placoideas y auricílicas a las cuales se atribuye la recepción de atrayentes y feromonas sexuales. En el presente trabajo, se plantea el estudio del comportamiento precopulatorio de dos especies de Melolonthidae en condiciones de campo, en la búsqueda de patrones relacionados con aspectos de su CQS como la emisión y recepción de infoquímicos. Se trata del primer intento por abordar la CQS de melolóntidos del género de Phyllophaga distribuidos en la región noroeste de México.

Materiales y métodos Detección del “llamado sexual” en laboratorio.- Hembras y machos de Ph. opaca y Ph. cristagalli se colectaron en una zona del ejido “Revolución Mexicana”, Valle del Carrizo, del Municipio de Ahome, Sinaloa, México (coordenadas 26°18’19.2’’N y 108°56’33.8’’W, 36 m de altitud) (Fi gura 1), en julio del 2012. Los individuos obtenidos se trasladaron al “Laboratorio de Comunicación químico biológica” de la Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, para determinar el sexo y su identidad taxonómica, además de establecer un sistema para su mantenimiento. Se seleccionaron los adultos de ambas 120


especies que visualmente presentaron un aspecto externo en buen estado, con cuerpos completos y un movimiento continuo de antenas, patas y alas. En el caso de las hembras, se emplearon aquellas que no presentaron huevos en el interior del abdomen. Para cada sesión de observación, se utilizó un terrario de vidrio de 20x20x20 cm con una hembra y un macho de Ph. opaca en su interior o una hembra y un macho de Ph. cristagalli , según fuera el caso. En el fondo del recipiente se agregó una capa de suelo (2 cm) y dos o tres ramas con hojas de Acacia farnesiana (Fabaceae) o de Quercus sp. (Fagaceae), con el fin de simular algunas de las condiciones que prevalecen en la naturaleza en el momento de la actividad sexual de estos insectos o de otras especies de Phyllophaga. Se realizaron registros focales y continuos de los movimientos, actos y posturas de cada pareja, durante 120 min (19:30 –21:30 hrs). Cada sesión de observación se llevó acabo en condiciones controladas de temperatura (24°C ±2°), humedad relativa (60% ±5) e iluminación (foco con luz roja, 60 watts). Se tomaron registros de diez “quintetas” (dos hembras y tres machos) de cada especie (n=10) .

Detección del “llamado sexual” en campo.- Los registros del comportamiento precopulatorio de ambas especies se llevaron a cabo en julio del 2013, en la zona ya mencionada. Se eligió un lugar conformado exclusivamente por follaje de A. farnesiana, en donde los adultos de Ph. opaca y Ph. cristagalli vuelan, se alimentan y desarrollan su actividad sexual. Se realizaron registros focales y continuos de los movimientos, actos y posturas de los adultos de ambas especies bajo observación, mediante grabaciones con una videocámara SONY Mod. HDRCX220. Las observaciones tuvieron lugar entre las 20:00 y las 21:00 hrs. Se consideraron cuatro repeticiones para cada especie (n=4).

Figura 1. Ubicación de la zona de estudio. 121


Se consideraron dos fases del comportamiento precopulatorio de ambas especies en ambas condiciones: la “localización de pareja ” (momento en que la hembra protrae su cámara genital, detección de ello por parte del macho y desplazamiento hacia ella hasta tocarla con alguna parte de su cuerpo) y el “contacto sexual (detección de la hembra, acercamiento hacia ésta e introducción del edeago). El elemento central del análisis fue la respuesta de los machos hacia posibles infoquímicos liberados por las hembras. Se tomó el tiempo de duración del “llamado sexual” de cada especie, considerando registros completos de por lo menos tres parejas, con lo cual se obtuvo la duración promedio y secuencia general de comportamiento. Se consideraron como registros completos aquellos en los que se obtuvo la secuencia total de los patrones desde la localización de pareja hasta el contacto sexual; además se registró la hora en que aparecieron volando los adultos.

Estudio de sensilas antenales Se prepararon las lamelas de hembras y machos de P. opaca y P. cristagalli con base en el método propuesto por Bozzola y Russell (1998) y fueron examinadas a 25kV en un microscopio electrónico de barrido JEOL Mod. JSM-5600LV. Con base a las propuestas de Ochieng et al. (2002) y Romero-López et al. (2010c) se identificaron los tipos de sensila básicos y los subtipos de cada uno. Las imágenes obtenidas por microscopía electrónica de barrido de las tres lamelas de ambos sexos de cada especie se utilizaron para conocer el número aproximado de los diferentes tipos de sensilas que podrían observarse en la superficie lamelar. El conteo de sensilas se efectuó por medio de los programas GIMP 2.8.4 e Image Tool 3.0 (Wilcox et al ., 2002). Para obtener la distribución lamelar de las sensilas consideradas para la recepción de infoquímicos o “ quimiorreceptores” de Ph. opaca y Ph. cristagalli se utilizaron las imágenes en mosaico obtenidas de las lamelas procesadas por microscopía de barrido, para cada sexo y especie. Se elaboraron mapas para cada tipo de quimiorreceptores con el apoyo del software “Autostich”, al generar una imagen panorámica de la lamela desde la parte basal hasta la apical. Resultados y discusión “Llamado sexual”, acercamiento y contacto sexual en laboratorio Phyllophaga op aca

Los integrantes de las diez parejas de esta especie mostraron una serie de patrones de comportamiento que conforman el “llamado sexual” (movimiento circular y de arriba abajo del abdomen por parte de las hembras, movimiento de arriba debajo de los metatarsos y la exposición de la cámara genital en la región ano-genital (Figura 2). Este patrón presentó una duración promedio de 90 s (Cuadro 1). Desde el momento en que culmina el “llamado” hasta que el macho permanece inmóvil durante unos instantes, mueve sus antenas intercaladamente de arriba hacia abajo y abre las lamelas de forma consistente, se acerca a la 122


hembra y establece contacto con cualquier parte de su cuerpo, transcurren 114 s, en promedio (Cuadro 1). Posteriormente, el macho coloca sus protarsos sobre el dorso femenino, se monta sobre ella e intenta la cópula (con exposición o no del edeago); este evento puede durar hasta 136 s, en promedio. Por último, el macho expone su edeago y lo introduce en el conducto femenino (contacto sexual) (Figura 3). En estos registros, el macho queda encima de la hembra al momento de la cópula. Cabe señalar que este misma secuencia de patrones que integran el comportamiento precopulatorio de Ph. opaca ya había sido registrada por RomeroLópez et al . (2010b), aunque en este caso, los resultados surgieron de cuatro repeticiones (n=4) en que se emplearon cinco hembras y cinco machos para cada observación.

Figura 2. Hembra de Phyllophaga opaca en el momento de la localización de pareja, en particular, del “llamado sexual”. P h y l l o p h a g a c r i s t a g a ll i

De todas las parejas observadas, se registraron los patrones de comportamiento completos de diez parejas. La localización de pareja de esta especie presenta como principal patrón el “llamado sexual”, en el cual las hembras mueven su

abdomen y metatarsos de arriba-abajo y en círculos, en forma ondulante, exponiendo una estructura en forma de bolsa (cámara genital) de su región anogenital (Figura 4). Dicho patrón de comportamiento duró 79 s, en promedio (Cuadro 1). Cuando el macho responde al “llamado”, mueve sus antenas hacia adelante y atrás, abriendo las lamelas en forma periódica y constante. Se desplaza hacia ella y establece contacto con sus élitros a través de los protarsos (“acercamiento”, duración promedio de 93 s). Posteriormente, el macho coloca sus protarsos sobre el dorso femenino, se monta sobre ella e intenta la cópula (con exposición o no del edeago); este evento puede durar hasta 120 s, en promedio (Cuadro 1). En los casos en que se alcanza el contacto sexual, el macho expone

123


su edeago y lo introduce en el conducto femenino (Figura 5). El macho queda encima de la hembra al momento de la cópula.

Cuadro 1. Duración promedio de los principales patrones involucrados en el comportamiento precopulatorio de Phyllophaga opaca y Phyllophaga cristagalli, observados en los registros de laboratorio y campo. ESPECIES

PATRONES DE COMPORTAMIENTO (duración en segundos) Laboratorio ( n = 10) "L lam ad o

Ace r cam ie nt o*

sexual"

Phyllophaga

Cam po ( n = 4) In te nt o

"Llam ad o

de cópula**

sexual"

Ace r cam ie nt o*

In te nt o de cópula**

90

114

126

82

88

50

79

93

110

86

46

31

opaca

Phyllopaga cristagalli

Todos los datos ±error estándar de la media. * El período comprendido entre el “llamado” y el primer contacto de ambos sexos. ** Los movimientos y posturas del macho después de montar a la hembra, con o sin la exposición del edeago. n= número de parejas observadas (registros completos del comportamiento precopulatorio)

“Llamado sexual”, acercamiento y contacto sexual en campo Phyllophaga op aca

Los adultos aparecen en la zona aproximadamente a las 21:00 hrs (horario de verano, tiempo de la montaña UTC-6). Una parte de ellos emergen del suelo que se encuentra a los pies de los arbustos de A. farnesiana y otros provienen de áreas agrícolas cultivadas circunvecinas. Tanto hembras como machos se posan sobre las ramas y hojas de los arbustos, mordiendo estas últimas durante 120 o 180 s. Enseguida las hembras llevan a cabo su “llamado sexual”, con la respectiva exposición de su cámara genital protráctil (Romero-López et al ., 2009) (Figura 2); esto marca el inicio de la actividad sexual de esta especie, la cual se presenta aproximadamente a las 21:06 hrs. El “llamado” tiene una duración promedio de 82 s (Cuadro 1), el cual consta de una serie de patrones de comportamiento, en los que destaca el movimiento abdominal y metatarsos de forma continua, periódica, en círculos y de arriba abajo por parte de la hembra, el cual concluye con la exposición de la cámara genital. Los machos, por su parte, inician el vuelo desde hojas o árboles vecinos y si captan el “llamado”, se dirigen hacia la rama u hoja en la que se encuentra la hembra y se acerca a ella, posándose en la parte posterior de su cuerpo; esta fase de acercamiento (desde la llegada a la rama hasta el primer contacto con ella) puede durar hasta 88 s, en promedio (Cuadro 1). Posteriormente, el macho coloca sus protarsos sobre el dorso femenino, se monta

124


sobre ella e intenta la introducción del edeago; esto puede durar 50 s, en promedio (Cuadro 1). En los casos en que se alcanza el contacto sexual, el macho expone su edeago y lo introduce en el conducto femenino, formando entre ambos una posición corporal que simula un ángulo de 90º (Figura 3) o una posición en que el macho queda encima de la hembra.

Figura 3. Pareja de Phyllophaga opaca en una fase del contacto sexual. P h y l l o p h a g a c r i s t a g a ll i

Los adultos de esta especie aparecen en la zona aproximadamente a las 20:50 hrs (horario de verano, tiempo de la montaña UTC-6). Aparentemente, los integrantes de esta especie emergen del suelo que se encuentra a los pies de los arbustos de A. farnesiana y no provienen de otras zonas. Tanto hembras como machos se posan sobre las ramas y hojas de los arbustos, mordiendo estas últimas durante 1 o 2 min; de forma simultánea a esto, las hembras llevan a cabo su “llamado sexual”, con la respectiva exposición de su cámara genital protráctil , lo cual marca el inicio de la actividad sexual de esta especie, la cual se presenta aproximadamente a las 20:08 hrs. El “llamado” tiene una duración promedio de 86 s (Cuadro 1) y mientras las hembras mueven su abdomen y metatarsos de arribaabajo y en círculos (sin dejar de morder las hojas) y exponen su cámara genital, los machos inician su vuelo desde hojas o árboles vecinos. Cuando uno de los machos que responde al “llamado” llega a la rama u hoja en la que se encuentra la hembra y se desplaza hacia ella, posándose en la parte posterior de su cuerpo; esta fase de acercamiento (desde la llegada a la rama hasta el primer contacto con ella) puede durar hasta 46 s. Posteriormente, el macho coloca sus protarsos sobre el dorso femenino, se monta sobre ella e intenta la introducción del edeago, el cual puede durar 31 s, en promedio (Cuadro 1). En los casos en que se alcanza el contacto sexual, el macho expone su edeago y lo introduce en el conducto femenino, ya sea en una posición en la que éste se encuentra encima de la hembra (Figura 4) o en una posición en la que forman un ángulo de 45º o de 90º.

125


Previamente, Lugo-García et al. (2012) documentó algunas generalidades sobre el inicio del vuelo, inicio de la actividad alimentaria y la cópula de ambas especies, coincidiendo con lo observado en este trabajo. También estos mismos autores señalan que Ph. opaca y Ph. cristagalli pueden ser consideradas como especies que provocan daños a la agricultura de la región en su etapa larvaria y que no se ha encontrado un método de control consistente, por lo que el estudio de las mencionadas características de su biología y ecología (diferencias en hora de vuelo de cada especie en el campo, similitudes en la forma de efectuar el “llamado”, atracción y cópula en laboratorio y campo), aunado al estudio y uso de feromonas sexuales surge como una alternativa sustentable para la reducción de los efectos negativos por parte de estos insectos. Esta iniciativa de investigación de los atrayentes simultáneamente al estudio de la CQS de otras especies de Phyllophaga ha resultado en un panorama alentador pro de la consolidación de un programa de manejo (Romero-López, 2012).

Figura 4. Pareja de Phyllophaga cristagalli en una fase del contacto sexual. Aspectos morfológicos de las sensilas antenales Las imágenes obtenidas por microscopía electrónica de barrido revelaron la presencia de los cuatro tipos básicos de sensilas en las lamelas de las antenas de ambos sexos de Ph. cristagalli : placoideos (PLAS), auricílicos (AUS), basicónicos (BAS) y celocónicos (COS) (Figura 5). A estos cuatro tipos se les denomina “quimiorreceptores” por su potencial como estructuras de recepción química; se

localizan preferentemente en la superficie interna y externa de las lamelas, a excepción de las COS que son exclusivas de la interna. Como información adicional, las sensilas tricoideas y quéticas son consideradas como mecanorreceptores y se les encuentra en la periferia de todas las lamelas (Figura 5A).

126


Las PLAS presentan principalmente una forma esférica y se ubican en todas las regiones y superficies de las tres lamelas; se les encuentra tanto en hembras como en machos. En el caso de las AUS, son estructuras en forma de “oreja de conejo”, se ubican en todas las regiones de las lamelas (en las superficies interna y externa) y están presentes en ambos sexos. Los BAS son estructuras en forma de cono o bastón; se les encuentra en las regiones laterales y centrales de las lamelas. Por último, los COS se presentan como agrupaciones de bastones largos situados en el interior de cavidades cuticulares con aberturas alineadas en una banda longitudinal, al centro de la cara interna de las lamelas. Todos estos tipos básicos de sensilas se muestran en la Figura 5B. Para cada tipo de sensila se identificaron algunos “subtipos” (Romero -López y Benítez-Herrera, datos no publicados), los cuales se enlistan en el Cuadro 2. Estos resultados coinciden con lo publicado previamente para otras especies del género como Ph. anxia, Ph. obsoleta, Ph. ravida y Ph. macrocera (Ochieng et al ., 2002; Romero-López et al ., 2004, 2010c; Romero-López y Benítez-Herrera, 2014). En todos los casos se ha documentado la existencia de los tipos básicos de quimiorreceptores con base en la morfología característica de cada uno de ellos. A partir de ello y de estudios complementarios de electroantenografía, se les han adjudicado diferentes funciones químico-ecológicas (PLAS y AUS, sexuales; BAS y COS, alimentarias y oviposición), con lo cual se ha comprendido más acerca de su ecología y comportamiento. Esto, más el interés en la búsqueda de sub-tipos sensilares como ha sucedido con Ph. ravida (Romero-López et al ., 2010c) y la misma Ph. opaca (Romero-López y Morón, 2013), ha dado la pauta para que los especialistas formulen hipótesis acerca de la viabilidad de algunos métodos de control y manejo de especies plaga de Phyllophaga. Asimismo, se les consideran ya como elementos con valor taxonómico y filogenético (Leal, 1998; RomeroLópez, 2012).

Figura 5. Microfotografías de antenas de machos de Phyllophaga cristagalli , obtenidas por microscopía electrónica de barrido. ( A) Lamela media. ( B) Cara interna de la lamela media mostrando los diferentes tipos de quimio-sensilas. P= sensilas placoideas; A= sensilas auricílicas; B= sensilas basicónicas; C= sensilas celocónicas. 127


Cuadro 2. Subtipos de quimio-sensilas identificados en las caras internas y externas de las lamelas de ambos sexos de Phyllophaga cristagalli y Phyllophaga opaca. PLAS

AUS IV

V

I

II

III

BAS

II

III

P. cristagalli H

*

*

*

P. cristagalli M

*

*

*

P. opaca H

*

*

*

*

*

*

*

*

*

*

P. opaca M

*

*

*

*

*

*

*

*

*

*

* *

*

X

XI

I

*

*

*

*

*

*

II

III

COS

I

IV

V

XI

XII

XIII

*

*

*

*

*

*

*

*

XIV

I

II

III

* *

Números romanos corresponden al subtipo de quimio-sensila. PLAS= sensilas placoideas; AUS= sensilas auricílicas; BAS= sensilas basicónicas; COS= sensilas celocónicas. H= hembra; M= macho Relacionado con lo anterior, se encontró dimorfismo sexual evidente en las lamelas de los adultos de Ph. cristagalli : una distribución lamelar más uniforme de PLAS y AUS, así como un mayor número de PLAS en los machos con respecto a las hembras (Figura 6, Cuadro 3). En los adultos de Ph. opaca, aunque la distribución “químico -sensilar” es más homogénea en la mayor parte de las lamelas de los machos con respecto a las de las hembras (sobre todo en la cara interna), el número de sensilas fue similar en PLAS y AUS (Figura 7, Cuadro 3). El único antecedente para la familia Melolonthidae en el cual se estudiaron la distribución y número de quimiorreceptores es el correspondiente a Ph. obsoleta, observándose que en la cara interna de las lamelas de los machos (sobre todo las lamelas proximales y medias) el número de PLAS y BAS es mayor y la distribución con mayor homogeneidad de éstas (Romero-López et al ., 2004). Resultados parecidos se obtuvieron en el presente estudio con Ph. opaca y Ph. cristagalli , con la diferencia de que en lugar de encontrar el dimorfismo sexual principalmente en PLAS y BAS, se encontraron en PLAS y AUS. Lo anterior encajaría con los hábitos sexuales y alimentarios cotidianos de ambas especies, en la zona en que coexisten. A pesar de que se trata de escarabajos tienen perfectamente delimitada su área de acción y que aparentemente no interfieren con las actividades de unos y otros, es inevitable una competencia interespecífica por los mismos hospederos vegetales. Algunas de las estrategias que pudieran estar desarrollando estos insectos para poder coexistir con especies que comparten recursos y comportamiento se fundamentan en “ventajas” corporales (tamaño del cuerpo o de estructuras como las antenas) (Romero-López et al ., 2010c; Romero-López y Benítez-Herrera, 2014) y en la optimización de los elementos de su CQS (p. ej. sitios de producción y recepción de atrayentes sexuales, tipo de “llamado”) (Leal, 1998; Romero-López, 2012). Phyllophaga opaca y Ph. cristagalli son las primeras especies de melolóntidos distribuidas en Sinaloa, México, que son estudiadas con un enfoque químico-ecológico. En primera instancia, el móvil principal para este tipo de estudio es el de brindar alternativas para el manejo de ambas especies, 128

*


consideradas de importancia agrícola en la región. No obstante, la información generada permite una interesante diversificación de intereses, como el de comprender aspectos finos sobre su ecología, etología y sistemática, todo a partir del análisis de sus esquemas de CQS. Phyllophaga cristagalli Lamela distal Cara interna

Cara externa

Hembra

PLAS

Macho

Hembra

AUS

Macho

Figura 6. Mapas de distribución quimio-sensilar en ambas caras de las lamelas distales de hembras y machos de Phyllophaga cristagalli . PLAS= sensilas placoideas; AUS= sensilas auricílicas. Este documento es el único en su tipo y pretende abrir una línea de investigación de otras especies de la entidad.

129


Phyllophaga opaca Lamela distal Cara interna

Cara externa

PLAS

Hembra

Macho

Hembra

AUS

Macho

Figura 7. Mapas de distribución quimio-sensilar en ambas caras de las lamelas distales de hembras y machos de Phyllophaga opaca . PLAS= sensilas placoideas; AUS= sensilas auricílicas. Cuadro 3. Número de quimio-sensilas placoideas y auricílicas por lamela en Phyllophaga cristagalli y Phyllophaga opaca . P h y llo ph aga cris tagalli

Ph y llo ph aga o paca

PLAS LP

PLAS LM

LD

LP

Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos

LM

LD


CE

133

344

282

402

166

299

CE

107

243

229

202

46

148

CI

339

958

303

620

225

823

CI

249

238

196

110

185

135

AUS LP

AUS LM

LD

LP


LM

LD


CE

193

397

255

588

157

519

CE

81

111

79

122

35

116

CI

364

621

203

529

189

576

CI

155

78

120

84

66

75

PLAS= sensilas placoideas; AUS= sensilas auricílicas; LP= lamela proximal; LM= lamela media; LD= lamela distal; CE= cara externa de la lamela; CI= cara interna de la lamela.

130


Conclusiones El comportamiento precopulatorio de los adultos de Ph. opaca y Ph. cristagalli es similar tanto en condiciones de campo como de laboratorio, destacando el “llamado sexual” (con la liberación de infoquímicos) y el acercamiento de los machos hacia las hembras con una duración promedio entre los 90 y 60 s, respectivamente. Existe dimorfismo sexual evidente en el número y distribución de quimiorreceptores antenales de ambas especies en las lamelas medias de los machos, sobre todo en el caso de PLAS y AUS. La información sobre el esquema de comunicación química generado en el presente estudio, abre perspectivas para la comprensión de la ecología, etología, sistemática de la familia Melolonthidae y sienta las bases para un programa de manejo de melolóntidos distribuidos en el noroeste de México fundamentado en el uso de feromonas sexuales.

Agradecimientos Al Programa del Mejoramiento del Profesorado, por el apoyo financiero del Proyecto PROMEP/103.5/12/3360. Agradecimiento especial para T. Laez por la obtención de las imágenes por microscopía electrónica de barrido y a L. N. Benítez-Herrera por su apoyo con el conteo de quimiorreceptores y el mapeo de lamelas.

Literatura citada Bozzola, J.J., L.D Russell. 1998. Electron microscopy. 2nd ed, Jones & Bartlett Publishers Inc., London. 670 p. Cherman, M.A., M.A. Morón. 2014. Validación de la familia Melolonthidae Leach, 1819 (Coleoptera: Scarabaeoidea). Acta Zool. Mex. (n.s), 30(1): 201-220. Eberhard, W.G. 1993. Copulatory courtship and morphology of genitalic coupling in seven Phyllophaga species (Coleoptera: Melolonthidae). J. Nat. Hist. 27: 683717. Leal, W.S. 1998. Chemical ecology of phytagous scarab beetles. Annu. Rev. Entomol. 43: 39-61. Lugo-García, G.A., L.D. Ortega-Arenas, A. Aragón-García, H. GonzálezHernández, J. Romero-Nápoles, Á. Reyes-Olivas, M.A. Morón. 2012. Especies de gallina ciega (Coleoptera: Scarabaeoidea) asociadas al cultivo de maíz en Ahome, Sinaloa, México. Agrociencia, 46 (3): 307-320.

131


Martínez-Bonilla, O.K., A.A. Romero-López, L.N.Benítez-Herrera. 2015. Morfometría corporal y antenal de Macrodactylus mexicanus y Macrodactylus nigripes (Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolonthidae) y descripción de sus sensilas lamelares. Boletín Soc. Mex. Entomol. (nueva serie), número especial, 1:81 –87. Morón, M.A. 1986. El género Phyllophaga en México (Insecta: Coleoptera). Morfología, distribución y sistemática supraespecífica. Publicación 20. INECOL, México. 341 p. Ochieng, S. A., P. S. Robbins, W. L. Roelofs, T.C. Baker. 2002. Sex pheromone reception in the scarab beetle Phyllophaga anxia (Coleoptera: Scarabaeidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 95: 97-102. Romero-López, A.A. 2012. Uso de feromonas sexuales para el conocimiento y manejo de los “ensambles gallina ciega” en México. Interciencia 37(7): 559 564. Romero-López, A.A., R. Arzuffi. 2010. Evidencias sobre la producción y liberación de compuestos bioactivos de la feromona sexual de un melolóntido mexicano. En Rodríguez del Bosque, L.A. y M.A. Morón (Eds.), Ecología y control de plagas edafícolas. Publicación especial del INECOL. pp. 204-222. Romero-López, A.A., L.N. Benítez-Herrera. 2014. Dimorfismo sexual en “melolóntidos” (Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolonthidae) con mazas

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133


134

EFECTO DEL FRAILECILLO M a c r o d a c t y l u s

nigripes

BATES 1887

(COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) EN LA ALIMENTACIÓN DE POLLAS CRIOLLAS DE CORRAL

Agustín Aragón García1* Karla Paulina Ortiz García1 Betzabeth Cecilia Pérez-Torres1 Miguel Ángel Morón2 José Manuel Pino-Moreno3 Dionicio Juárez Ramón1 1 Centro de Agroecología, Instituto de Ciencias Benemérita Universidad Autónoma de Puebla 14 Sur 6301 Colonia San Manuel, Puebla, Pue 2 Red de Biodiversidad y Sistemática Instituto de Ecología, A.C Carretera antigua a Coatepec 351 Xalapa, Veracruz 91070, México 3 Instituto de Biología Departamento de Zoología Universidad Nacional Autónoma de México *[email protected]

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Resumen Se realizó un experimento para evaluar el efecto de los adultos de Macrodactylus nigripes, como parte de la dieta de aves de corral. Se estableció un experimento en donde se probaron 5 tratamientos con cuatro repeticiones en un diseño en bloques al azar, considerando a frailecillo como un ingrediente de la ración de la de las aves jóvenes ( Gallus gallus domesticus L.) durante 10 semanas de desarrollo, en dos niveles de inclusión (con tarsos y sin tarsos). Se confirma que M. nigripes no es tóxica para las pollas cuando los consumen como parte de su alimento, y que mejora su desarrollo incrementando talla y peso hasta en un 30.1% del peso con relación al testigo.

Palabras Clave: Aves, Toxicidad, Frailecillos, Alimentación. Abstract An experiment was realized for evaluated Macrodactylus nigripes effect as part of poultry diet, they were tested five treatments with four repetitions in a random blocks design, the chafer was considerate as ingredient portion of poultry ( Gallus gallus domesticus L.) during developmental 10 weeks, in two inclusion levels (with tarsus and without tarsus). M. nigripes isn’t toxic for poultry when eat as part your food, and improvement your development, increasing up 31.0% of size and weight whit respect at treatment control Key words: fowl, toxicity, chafer, aliment.

Introducción Entre las especies que ocasionan daños a la agricultura se encuentras las gallinas ciegas representadas frecuentemente por los géneros Phyllophaga, Paranomala y Macrodactylus, los adultos de estos últimos son conocidos comúnmente como frailecillos los que se alimentan del follaje tierno, flores, frutos, polen y secreciones de savia dulce de árboles silvestres y cultivados, y sus larvas causan daños en la raíz de cultivos como maíz, frijol, trigo, haba, centeno, alfalfa, pastos forrajeros y de ornato (Arce-Pérez, 2008). La producción de huevo de la gallina ( Gallus gallus domesticus L. 1758) en la región de San Rafael Tlanalapan, San Martin Texmelucan, estado de Puebla, México, es muy importante ya que forma parte fundamental de la dieta popular Las principales razas críadas en dicha región son Rhode Island roja, Wyandotte, New Hampshire, Pllymouth Rock, y Delaware, La raza más importante es la Rhode Island roja, originaria de Rhode Island, Estados Unidos, que se caracteriza por el color rojo uniforme el macho con plumas negras en las alas y la cola, las

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Aragón et al ., Efecto de M. nigripes en la alimentación de pollas criollas

hembras presentan un color rojo menos intenso, son aves rusticas de temperamento tranquilo que se pueden adaptar a muy diversas condiciones ambientales (Bencomo, 2008). Se ha especulado que los adultos de Macrodactylus producen algún compuesto tóxico o irritante, porque en ocasiones estos escarabajos (como otros insectos) expulsan su contenido estomacal o intestinal como un reflejo defensivo. Se les ha citado como venenosos si el ganado los ingiere en grandes cantidades mientras pastorean y las gallinas a veces mueren al consumirlos en exceso en aquellas localidades donde son abundantes, ya que se ha sospechado que contienen en su cuerpo cantaridina o ácido cantárico (Metcalf y Flint, 1965; Morón et al. 2015). Sin embargo Ramos-Elorduy et al . (2008) publicaron que en el municipio de Zongolica en el estado de Veracruz, los habitantes de esa localidad consumen los adultos de Macrodactylus dimidiatus Guérin, 1844. Considerando estos antecedentes el objetivo de este trabajo fue confirmar si los adultos de Macrodactylus nigripes son tóxicos cuando se les mezcla con el alimento a las pollas (Gallus gallus domesticus ) durante su desarrollo.

Materiales y métodos Área de estudio El experimento se realizó durante los meses de julio a septiembre del 2015, en una granja avícola ubicada en la comunidad de San Rafael Tlanalapan, que se localiza al noroeste de Puebla, en el municipio de San Martin Texmelucan, entre los 19° 17’ 30.01’’ de latitud norte y los 98° 28’ 5.02’’ de longitud oeste (Figura 1), a una altura promedio de 2300 msnm. Presenta un clima predominante templado subhúmedo con lluvias en verano. Para la realización de este experimento se utilizaron 20 gallinas ponedoras de 4 semanas de edad (pollas), las cuales fueron separadas en cinco grupos de cuatro pollas y se colocaron en jaulas de 60 cm de ancho x 60 cm de largo y 90 cm de alto, cada una de las pollas fue marcada con un anillo de distinto color colocado en una de sus patas para facilitar su identificación (Figura 2). Las pollas fueron alimentadas dos veces por semana con escarabajos de la especie M. nigripes y con el alimento para gallina en desarrollo tipo “Tepexpan ”, el cual presenta el siguiente análisis nutricional Proteína cruda, mínimo 21.00% Grasa cruda, mínimo 3.50% Fibra cruda, mínimo 4.00% Cenizas, máximo 6.00% Humedad, máximo 12.00% E.L.N., por diferencia 53.50%. El ensayo de alimentación se llevó a cabo durante 10 semanas. Conforme la edad de las gallinas iba aumentando, se incrementaba la dosis de alimento y de escarabajos.

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Figura 1. Ubicación de la zona de estudio

Figura 2. Jaula donde se observa las pollas al inicio del experimento. Durante las primeras 3 semanas los tratamientos se compusieron de la siguiente manera: Tratamiento 1 (40 M . nigripes con tarsos + 22.5 gr de alimento), Tratamiento 2 (40 M . nigripes sin tarsos + 22.5 gr de alimento), Tratamiento 3 (60 M . nigripes con tarsos + 11.25gr de alimento), Tratamiento 4 (60 M . nigripes sin tarsos + 11.25 gr de alimento) y Testigo (45 gr de alimento) que es el

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recomendado para esta etapa de desarrollo de las pollas. Los tratamientos de M. nigripes sin tarsos se diseñaron para evaluar el posible efecto de las numerosas espinas presentes en las largas patas de los escarabajos terminadas en uñas aguzadas, las cuales podrían atorarse en la garganta o el tracto digestivo del ave y ocasionarle daños severos, incluyendo la muerte ( “ahogapollos” atendiendo al otro nombre vulgar de Macrodactylus). Durante las semanas 4 a 7 los tratamientos se compusieron de la siguiente manera: Tratamiento 1 (80 M . nigripes con tarsos + 250 gr de alimento), Tratamiento 2 (80 M . nigripes sin tarsos + 250 gr de alimento), Tratamiento 3 (100 M . nigripes con tarsos + 125 gr de alimento), Tratamiento 4 (100 M . nigripes sin tarsos + 125 gr de alimento) y Testigo (500 gr de alimento). Durante las semanas 8, 9 y 10 los tratamientos se compusieron de la siguiente manera: Tratamiento 1 (160 M . nigripes con tarsos + 500 gr de alimento), Tratamiento 2 (160 M . nigripes sin tarsos + 500 gr de alimento), Tratamiento 3 (180 M . nigripes con tarsos + 250 gr de alimento), Tratamiento 4 (180 M . nigripes sin tarsos + 250 gr de alimento) y Testigo (1 Kilo de alimento). Los escarabajos con los que se alimentó a las gallinas fueron colectados sobre el follaje de algunas plantas, como maíz ( Zea mays L. 1753), “asomiate amarillo ” (Barkleyanthus salicifolius Kunth) y “gordolobo ” (Verbascum thapsus L. 1753 ) todos ellas localizadas en terrenos de cultivo de la misma localidad. Los insectos eran colocados en recipientes de plástico de 1000 ml con un poco de follaje para ser transportados a la granja y conservarse frescos. Una vez allí una parte de los M . nigripes eran aplastados con ayuda de un mortero, para que los insectos quedaran inmóviles pero vivos, éstos eran mezclados con el alimento para gallina de acuerdo a cada tratamiento, mientras que a la otra parte se les cortaba los tarsos antes de aplastarse y revolverse con el alimento, para descartar que los apéndices tuvieran el efecto antes dicho. como otra variable de mortalidad. Se realizó un análisis químico a los M . nigripes para determinar magnesio, sodio, potasio, hierro y zinc, en el laboratorio de análisis químico para alimentos de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México (Pino et al ., 2016). Semanalmente se cuantificaron las variables de mortalidad, talla y peso. Para la mortalidad, se contó el número de pollas vivas y muertas durante el desarrollo del experimento, para medir la variable de talla se utilizó una cinta métrica con la cual se medía el contorno del dorso, mientras que para la variable de peso se utilizó una balanza granataría, donde se colocaba a cada una de las gallinas sobre el platillo de la balanza para obtener su peso (Figura 3).

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Figura 3 Evaluación de la talla y peso de las pollas durante su desarrollo. Los datos obtenidos después de las 10 semanas fueron analizados con el paquete estadístico Statgraphics centurión x 64, donde se calculó la media y el error estándar para cada una de las variables, así como el grado de significancia entre cada uno de los tratamientos con respecto al testigo, aplicándose la prueba de Tukey con un intervalo de confianza del 95%.

Resultados y discusión Con relación a la mortalidad de pollas durante las 10 semanas del experimento no se observó ningún efecto de M. nigripes sobre este parámetro, por lo que se puede afirmar que esta especie no ocasiona mortalidad alguna sobre las aves lo cual no concuerda con lo referido por Metcalf y Flint (1965) quienes citan que los frailecillos son tóxicos para las aves. Con relación al parámetro de talla corporal, durante las primeras cinco semanas no se observaron efectos significativos entre el desarrollo de las pollas, pero a partir de la sexta semana se presentan diferencias significativas y los resultados se presentan en el Cuadro 1, en donde se puede observar que en todas las semanas se presentan tres grupos de medias, siendo el tratamiento testigo en donde se presentaron las pollas más pequeñas. Con relación al número de frailecillos que se les dio a los diferentes grupos de pollas no se presentó una diferencia significativa, así mismo no se observó un efecto significativo entre las pollas que se alimentaron con frailecillos con tarsos y sin tarsos. CPero es posible llegar a la conclusión de que los tratamientos en donde se agregaron los

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frailecillos se desarrollaron mejor las pollas, observando que no se enfermaron ni dejaron de alimentarse. Cuadro 1. Porcentaje promedio de talla corporal de pollas a diferentes semanas de desarrollo. Semanas de desarrollo en cm + Error Estándar Tratamientos

6

7

8

9

10

40 MCT*

27.0 ± 0.4 ab

29.5 ± 0.2 ab

33.2 ± 0.2 ab

37.5 ± 0.2 ab

41.0 ± 0.4 ab

40 MST*

28.0 ± 0.4 b

30.5 ± 0.2 ab

33.7 ± 0.2 ab

38.0 ± 0.2 b

42.0 ± 0.4 b

60 MCT

28.0 ± 0.2 b

31.7 ± 0.2 b

34.0 ± 0.4 b

38.2 ± 0.2 b

42.2 ± 0.2 b

60 MST

27.2 ± 0.2 ab

29.7 ± 0.2 ab

33.7 ± 0.2 ab

37.5 ± 02 ab

41.2 ± 0.2 ab

Testigo

26.2 ± 0.2 a

29.0 ± 0.4 a

32.5 ± 0.2 a

36.2 ± 0.2 a

40.5 ± 0.2 a

Nota: *MCT M. nigripes con tarsos, MST M. nigripes sin tarsos; Medias con la misma letra, no difieren significativamente (p < 0.05).

Con relación al peso evaluado de las pollas, durante las primeras cinco semanas no se observaron efectos significativos entre los tratamientos, pero a partir de la sexta semana se presentan diferencias significativas y los resultados se presentan en el Cuadro 2, en el cual se puede observar que en la semana 10 se presentaron tres grupos de medias, siendo el tratamiento testigo en el que las pollas presentaron el menor peso, el cual se incremento hasta en un 30.1%. El tratamiento enriquecido con 60 M. nigripes con tarsos resultó ser estadísticamente igual a los tratamientos con 60 M. nigripes sin tarsos y 40 M. nigripes sin tarsos. Cuadro 2. Porcentaje promedio de peso de pollas a diferentes semanas de desarrollo. Tratamientos

Semanas de desarrollo en g + Error Estándar 6

7

8

9

10

40 MCT*

515 ± 33.1 ab

644.5 ± 19.5 b

712 ± 45.5 ab

792 ± 24.7 a

979 ± 26.2 ab

40 MST

563 ± 17.2 b

651.5 ± 21.0 b

841 ± 25.3 bc

1001 ± 15.8 b

1107 ± 40.5 b

60 MCT

574 ± 23.5 b

677.7 ± 22.8 b

868 ± 31.0 c

1029 ± 18.1 b

1119 ± 52.4 b

60 MST

545 ± 18.7 ab

616.7 ± 18.9 b

794 ± 42.4 bc

975 ± 42.9 b

1033 ± 44.9 b

Testigo

444 ± 21.2 a

500.5 ± 18.1 a

593 ± 20.1 a

727 ± 24.8 a

860 ± 40.2 a

Nota: *MCT M. nigripes con tarsos, MST M. nigripes sin tarsos; Medias con la misma letra, no difieren significativamente (p < 0.05).

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Con estos resultados se confirma que enriquecer el alimento “Tepexpan ” utilizado durante el desarrollo de las pollas durante su etapa de crecimiento con M. nigripes es una muy buena opción para que éstas se desarrollen mejor. Esto probablemente se explique por la cantidad de minerales que posee M. nigripes ( Pino et al., 2016). En este aspecto, los resultados del análisis químico realizado a M. nigripes de acuerdo a la técnica de Espectrofotometría de Absorción Atómica que se presentan en el Cuadro 3, en donde se compara con un análisis realizado por el mismo laboratorio a muestras de Sphenarium purpurascens. Cuadro 3. Contenido de minerales en la harina natural de Macrodactylus nigripes y Sphenarium purpurascens (gr/100 gr base seca). Análisis Magnesio Sodio Potasio Hierro Zinc

Harina natural de Frailecillos ppm 1085 4104.23 4787.23 407.73 123.89

Harina natural del chapulín ppm 0.798 0.955 4.245 0.147 0.184

Por ejemplo, el magnesio que se encontró en los frailecillos en una alta proporción comparada con el que presentan los chapulines, ayuda en la contracción del músculo, participa en la síntesis de proteínas. Por su parte, el sodio cumple funciones importantes en el organismo como mantener el equilibrio ácido-base, formar parte del metabolismo celular, absorción de nutrientes a través de las membranas, y en los frailecillos se encuentra muy por arriba del contenido presente en las chapulines. El potasio disminuye la presión arterial y participa en la producción de proteínas. El hierro participa en el transporte de oxígeno y en la producción de elementos de la sangre, y M. nigripes presenta un alto contenido de este elemento. Por su parte el zinc interviene en el sistema inmunológico y en la actividad enzimática. Con esto se explica en gran parte el desarrollo notable en las pollas.

Conclusiones Se confirma que la especie M. nigripes no es tóxica para las pollas cuando los consumen como parte de su alimento, y que mejora su desarrollo incrementando su talla y hasta en un 30.1% el peso con relación al alimento comercial utilizado como testigo.

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Agradecimientos Los autores agradecen el apoyo recibido para realizar el experimento, así como la facilitación de las pollas a Daniel Palomares Nazario de la Agropecuaria San Rafael Arcángel S.C de R.L de C.V con dirección en Privada Vicente Guerrero S/N San Rafael Tlanalapan, Texmelucan Puebla. C.P 74122

Literatura citada Arce-Pérez R. 2008. Taxonomía y biogeografía de las especies Centroamericanas de Macrodactylus Dejean, 1821 (Coleoptera: Melolonthidae). Tesis de Doctorado. Instituto de Ciencias Basicas e Ingeniería de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. p. 264. Bencomo, A. B. G. 2008. Manejo Eficiente de Gallinas de Patio. Instituto Nicaragüense de Tecnología Agropecuaria. Cartilla básica No. 4. p 37. Metcalf, L. C. y W. P. Flint. 1965. Insectos destructivos e insectos útiles. Sus costumbres y su control. Ed. CECSA, México. p. 1280. Morón M A. R. Arce-Pérez y C. V. Rojas G. 2015. Frailecillos, Chochos y Aguacuros. Diario Xalapa, Xalapa, Ver. p. 3E. 4 de mayo 2015. Ramos-Elorduy J., I. Landero-Torres, J. Murguía-González & J. M. Pino M. 2008. Biodiversidad antropoentomofágica de la región de Zongolica, Veracruz, México. Rev. Biol. Trop. 56 (1): 303-316.

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El complejo gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) y su relación con el suelo y el manejo agrícola en una comunidad de la cuenca del lago de Pátzcuaro

Paulette Huelgas Marroquín 1* Claudio Meléndez González 1 Marta Astier Calderón2 John Larsen1 Miguel Nájera Rincón 3 Ek del Val de Gortari 1 1Instituto

de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad-UNAM 2Centro

3Instituto

de Investigaciones en Geografía Ambiental-UNAM

Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias Antigua Carretera a Pátzcuaro No.8701 Col. Ex Hacienda de San José de la Huerta.C.P.58190 Morelia, Michoacán, México *[email protected]

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Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas

Resumen

El término complejo gallina ciega designa a las larvas de 1179 especies de escarabajos, algunos de las cuales son considerados plaga. La identificación de especies y sus hábitos alimenticios, así como las características del suelo y del manejo agrícola que inciden en la diversidad de estos insectos, son puntos fundamentales para diseñar estrategias de control agroecológicas. Hoy, gracias a la estadística multivariada es posible indagar más sobre los factores que afectan la diversidad. El objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de las características del suelo y el manejo agrícola sobre las comunidades de gallina ciega. Los resultados sugieren que las características del suelo determinan la incidencia total de larvas; mientras que el tipo de manejo determina la riqueza de especies. Además, algunas características del suelo están relacionadas con la abundancia de géneros. Palabras clave: Melolóntidos, Manejo Agroecológico, Análisis Multivariado.

Abstract

The white grub complex includes 1179 species of beetle larvae mainly from the Melolonthidae family, some of which are considered pests. The identification of the species (or genus), its general habits, as well as the soil and agricultural management characteristics affecting diversity are key points to design strategies for agro-ecological control. Today, thanks to the multivariate statistics we can find out more about several factors affecting insect communities. The aim of this work was to study which variables are most relevant for white grub diversity. Soil characteristics were the most important factor in the overall incidence of larvae, however management type seems to be more important of white grub species richness. Keywords: Agroecological Management, Multivariate Analysis, Melolonthidae.

Introducción

Los invertebrados son mediadores clave de las funciones de los suelos debido a la diversidad de procesos de ingeniería de ecosistemas de los cuales forman parte (Lavelle et al., 2006). Un gran número de especies plagas son invertebrados, por tanto, el uso de plaguicidas para eliminar a estos organismos completamente de los ecosistemas, sin considerar sus efectos benéficos, ha tenido repercusiones negativas sobre el funcionamiento de los ecosistemas (Kunkel et al ., 1999; Jepson, 1989).

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Huelgas et al ., El complejo gallina ciega y su manejo agrícola en Pátzcuaro

El complejo gallina ciega (CGC), nombre que designa a la etapa larval de más de 1179 especies de escarabajos principalmente de la familia Melolonthidae (Morón, 2014), es ampliamente reconocido como plaga. La mayoría de las estrategias para combatir a estas larvas no toman en cuenta sus importantes contribuciones benéficas en el suelo (Romero-López et al., 2010). Hoy por hoy, el estudio de cómo se afectan las comunidades de invertebrados con manejos agrícolas menos agresivos con el ambiente es un área de investigación de alta prioridad. El Complejo Gallina Ciega y su relación con el manejo agrícola

Diversos trabajos sugieren que existen factores relacionados con el manejo agrícola que determinan la composición del complejo gallina ciega (CGC); sin embargo, son pocos los estudios que correlacionan factores agroclimáticos con géneros o especies de estos insectos. Dentro del primer caso, resultados señalan que Cyclocephala lunulata se encuentra en altas densidades en suelos profundos y con altos contenidos de materia orgánica; (Morón et al ., 1996); mientras que otros autores refieren que en áreas de riego en el norte de Tamaulipas se registra mayor diversidad de especies de gallina ciega en comparación con zonas más secas (Rodríguez del Bosque et al ., 1995). Estudios sobre la macrofauna en un sistema de producción de maíz mostraron que el uso de Vicia sativa (Fabaceae) como abono verde acolchado (labranza cero) durante el invierno, incrementa sustantivamente la población y diversidad de la macrofauna (insectos y arácnidos). La comunidad de coleópteros representó el mayor segmento y fue la más sensible a los cambios en las prácticas de los sistemas probados (Pérez et al ., 2004). En la región purépecha de Michoacán el género Phyllophaga puede estar asociado a condiciones de monocultivo, mientras que los géneros: Macrodactylus, Diplotaxis y Paranomala están relacionados principalmente con zonas de vegetación ruderal (Pérez et al., 2008). Estudios de correlación analizando abundancia, distribución y relación de la gallina ciega con factores climáticos, edáficos y de manejo en el estado de Jalisco, sugieren que Cyclocephala lunulata y C. comata presentan correlación positiva con el fósforo y nitrógeno amoniacal del suelo. Las especies Phyllophaga dentex, P. ravida y P. vetula se correlacionaron positivamente con el contenido de manganeso en el suelo (Díaz et al., 2006). Aunque hoy el conocimiento sobre cómo las prácticas agrícolas afectan las comunidades de gallina ciega ha avanzado mucho, aún no se han realizado investigaciones que permitan entender más sobre los factores interactuantes. La 147


mayoría de los trabajos sugieren factores que son relevantes, pero son pocos los estudios correlativos. Este trabajo evaluó cómo afectan las características del suelo y las diferencias en prácticas agrícolas en las comunidades de gallina ciega. Se hace una propuesta basada en herramientas de estadística multivariada para examinar los diferentes factores relacionados. Materiales y métodos Sitio de Estudio

Napízaro se localiza en la región purépecha de Michoacán a 19°36´00´´ Norte: 101°43´00´´ Oeste, aproximadamente a 2,100 msnm y con topografía variada. El presente estudio se llevó a cabo en parcelas de maíz bajo tres sistemas de manejo agrícola durante cuatro años, cada uno representado por cuatro parcelas: 1) Sistema rotación de cultivos (SRC), 2) Sistema de fertilización orgánica (SFO) y 3) Sistema de cultivo convencional (SCC). La caracterización de manejos se realizó mediante entrevistas semiestructuradas a los agricultores. Debido a las prácticas agrícolas propias de la zona y a la necesidad de seleccionar parcelas con sistemas de manejo similares, las doce parcelas utilizadas para el muestreo se encontraban distribuidas en cuatro zonas dentro de Napízaro (Cuadro 1). Cuadro 1. Distribución de parcelas por zonas (Z1 a Z4) y sistemas de manejo agrícola (Sistema rotación de cultivos (SRC), Sistema de fertilización orgánica (SFO), Sistema de cultivo convencional (SCC)) en la comunidad de Napízaro, Michoacán. Las doce parcelas están señaladas desde P1 hasta P12. Zona

Manejo

La Presa (Z1) La Joya (Z2) La Cuateramba (Z3) El Panteón (Z4)

SFO (P1 y P2) SCC (P3, P4 y P6) y SFO (P5) SRC (P7, P8, P9 y P10) SFO (P11) y SCC (P12)

Información sobre el manejo agrícola

Todas las parcelas han sido manejadas bajo el sistema de cultivo indicado durante un período de cuatro años. Del-Val et al., (2013) publicaron un estudio en el que reportan las variables de cada uno de los diferentes sistemas de manejo para años anteriores. Estos sistemas son los mismos que se utilizaron en el presente

148


trabajo; sin embargo, se realizaron nuevas entrevistas con el fin de detectar cambios en el manejo de los sistemas. Muestreo de suelos y larvas

Para evaluar la composición de los suelos se homogenizaron nueve muestras por cada parcela, tomadas en forma de zigzag con nucleadores edafológicos a lo largo del terreno. Posteriormente se mezclaron para obtener una muestra compuesta. Las muestras compuestas fueron enviadas para su análisis al Laboratorio Nacional de Fertilidad de Suelos y Nutrición Vegetal del INIFAP. El muestreo de larvas se llevó a cabo una vez por mes durante el ciclo primavera-verano 2013, de junio a octubre. Mensualmente, de cada parcela de maíz, se tomaron cinco muestras de suelo elegidas al azar mediante cepellones de 30x30x30 cm (Rodríguez del Bosque et al ., 1995). Las larvas presentes se depositaron en contenedores de plástico para ser transportadas hasta el laboratorio, ahí cada larva fue colocada en un recipiente de plástico de 4 cm de altura y 6 cm de diámetro con suelo proveniente del lugar de colecta, se utilizaron trozos de zanahoria previamente lavados para la alimentación de las larvas (Raid y Cherry, 1992). La identificación de morfoespecies del CGC se realizó mediante observaciones del raster y epifaringe en el estado larvario de cada individuo. Para la identificación de especie se utilizaron claves dicotómicas (Morón, 1986). Evaluación del daño en raíces

Para medir el daño ocasionado por las larvas en las raíces de maíz se utilizaron 5 plantas por cada parcela cuando las plantas tenían aproximadamente 2 meses de edad. La determinación de daño se realizó mediante el establecimiento de una escala arbitraria de daño modificada de Oleson (2005). Los datos fueron analizados mediante una prueba de χ2 para comparación de grupos (test de independencia). Análisis de poblaciones y comunidades en relación al suelo y al manejo

Para seleccionar las características del suelo que ordenan las parcelas, se realizaron análisis de componentes principales (PCA). El análisis de correspondencia canónica (CCA) se utilizó para examinar las relaciones entre especies y características del suelo con la finalidad de determinar posibles factores abióticos que determinan las comunidades del CGC. Para determinar si existe diferencia en el número total de larvas por tipo de manejo y zona se realizó un modelo lineal generalizado mixto (GLMM) para cada variable; los meses de muestreo se consideraron como una variable explicativa. Posteriormente se procedió a hacer una comparación de modelos mediante el Criterio de Información de Akaike (AIC) y el Coeficiente de determinación (R2).

149


Los análisis de los componentes de diversidad (riqueza y abundancia) se realizaron a nivel de género puesto que los individuos que se identificaron a nivel de especie no fueron suficientes. Para estudiar el recambio de especies, se realizó un análisis de clúster jerarquizado con la finalidad de estudiar la biodiversidad beta. Para calcular el índice de disimilitud se utilizó una matriz de presencia/ausencia por géneros y se aplicó el método Jaccard y el método del vecino más lejano. Además, los datos de riqueza por género fueron analizados mediante un Análisis Multidimensional noMétrico (NMDS). Todos los análisis estadísticos fueron realizados en el Software R versión 3.0.3. (R Development CoreTeam 2014). Resultados y discusión Caracterización de sistemas de manejo agrícola

Debido a la heterogeneidad de agricultores y sus costumbres, cada una de las parcelas dentro de una misma clasificación tiene cierto grado de variación en el manejo. Las características que diferencian a cada manejo están relacionadas con la cantidad de cultivos presentes en la parcela a lo largo del año, la aplicación de químicos para control de gallina ciega, malezas y la incorporación de materia orgánica como parte de la fertilización. De acuerdo a las diferencias y similitudes de los manejos agrícolas se esperaba que las parcelas se ordenaran de acuerdo a las características del suelo debido al manejo diversificado; sin embargo, una vez que se realizó el análisis de componente principales (PCA) se observó que las únicas parcelas que se diferencian del resto, en relación con las características del suelo, son todas las que se encuentran en La Cuateramba (Z3). Características del suelo y manejo agrícola

El PCA realizado con las variables de suelo mostró que las parcelas se ordenan en relación con la zona donde se encuentran y no con el manejo agrícola que reciben. Las parcelas de La Cuateramba (Z3, marcadas con el círculo verde) se diferencian por sus valores altos de materia orgánica y capacidad de campo, por sus valores bajos de manganeso y pH neutro, principalmente. Se encontraron diferencias significativas (p<0.05) entre los dos grandes grupos para las variables anteriores (Figura 1). Debido a que La Cuateramba (Z3) es considerada una zona vadosa por la evaporación de agua del lago de Pátzcuaro (González-Sosa et al ., 2010; Orozco et al ., 2014) y que sólo ahí se lleva a cabo la rotación de cultivo (SRC), las variables que la diferencian del resto de zonas deben estar relacionadas tanto con 150


su origen geológico como con sus propiedades edáficas; por lo tanto, no fue posible concluir si el manejo de rotación de cultivos llevado a cabo en la comunidad de Napízaro es suficiente para generar cambios significativos en las características del suelo.

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4

P1

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P1 y P2: SFO-Z1 P3, P4 y P6: SCC-Z2 P5: SFO-Z2

0

P7, P8, P9 y P10: SRC-Z3 P11: SFO-Z4 P12: SCC-Z4

-2

0.4

0.6

PC1 (65.3% de la varianza explicada)

Figura 1. PCA con variables del suelo seleccionadas. El circulo verde corresponde a las parcelas ubicadas en la Cuateramba (Z3) y el círculo naranja al resto de las parcelas (Z1, Z2 y Z3). En otros estudios se ha encontrado que las diferencias entre prácticas agrícolas pueden modificar la dinámica (concentraciones, estructuras y movimiento) de nutrientes y agua en los suelos (Leonard et al ., 1987; Six et al., 1998; McLachlan, 2007; Ogle et al ., 2005); sin embargo, es poco lo que se conoce sobre como el tipo de suelo puede influenciar cambios debidos a las diferencias en manejo agrícola. En relación con suelos lacustres del Lago de Pátzcuaro, los resultados de Orozco y colaboradores (2014) mostraron que en el suelo tipo humedal hay una alta concentración de materia orgánica (>7%) y existen restos de ostrácodos (crustáceos de tamaño microscópico), lo que podría marcar una diferencia importante con suelos que están más alejados del Lago. Vale la pena señalar que La Cuateramba, donde se encuentran todas las parcelas de rotación de cultivos, es una zona más húmeda que el resto, puesto 151


que se encuentra a orillas del Lago, sin embargo, la incidencia de gallina ciega es mucho menor que en otros sitios. De acuerdo a Rodríguez del Bosque (1995) en zonas húmedas, generalmente, se encuentra mayor abundancia y riqueza de especies de gallina ciega. En este sentido, resulta interesante determinar las causas de la baja abundancia del complejo en esta zona particular en Napízaro. Uno de los factores que pueden ser considerados para próximos estudios es el lago de Pátzcuaro como barrera física. Además, estos suelos son conocidos como hidromórficos y presentan un nivel freático elevado o condiciones de saturación prolongada debido a procesos de inundación o estancamiento durante un periodo suficientemente largo como para desarrollar condiciones anaerobias. Géneros de gallina ciega y características del suelo Se identificaron seis morfoespecies de Phyllophaga, tres de Paranomala y una de Cyclocephala, Macrodactylus y Diplotaxis. Se identificaron a nivel de especie Phyllophaga vetula, Ph. ravida, Ph. polyphylla y Cyclocephala comata.

Una vez que se analizó el PCA se seleccionaron una serie de variables del suelo para simplificar análisis posteriores, en este caso el CCA. Este último modelo se utilizó para identificar características del suelo relacionadas con la abundancia de géneros de gallina ciega. De acuerdo con el CCA, la capacidad de campo (CapCam) y la materia orgánica (MO) se asocian con el género Macrodactylus y, a su vez, todas estas variables con las parcelas 7, 8, 9, 10, 11 y 12 las cuales se encuentran en las zonas Z3 y Z4. Por otra parte, el manganeso (Mn) y el hierro (Fe) se asocian con los otros géneros en las parcelas 1, 2 ,3, 5, 6 y 7 en las zonas Z1 y Z2. Por último, el fósforo de Bray (PBray) se asocia con el género Cyclocephala. Nuevamente, no se encontró que las parcelas se agruparan de acuerdo al tipo de manejo agrícola (Figura 2). En relación con los datos de ordenamiento de las parcelas, con el CCA se determinó qué géneros del CGC parecen estar relacionados con ciertas características del suelo. Estos datos sugieren que algunas variables ambientales pueden ser útiles como indicadores de presencia o abundancia de géneros de gallina ciega. Por ejemplo, Macrodactylus parece relacionarse con la capacidad de campo y la materia orgánica en el suelo; mientras que Paranomala se asocia mayormente con el manganeso; Phyllophaga con manganeso y hierro; y Cyclocephala con fósforo.

152


Figura 2. CCA basado en géneros de gallina ciega y variables ambientales seleccionadas. Las variables aparecen en la figura izquierda (características del suelo en rojo y géneros en azul) y las parcelas del lado derecho. Abundancia de larvas por tipo de manejo y por zona

El análisis por GLMM muestra que existen diferencias significativas (p<0.05) en el número total de larvas a través del tiempo. Esta tendencia es común para casi todos los datos registrados, tanto por zona como por manejo (Figura 3). n ól l e

A p e

B

c r o p s a g ie c s a ni ll a g e d l a u n a io d e m or P

Figura 3: Promedio de abundancia mensual del complejo gallina ciega durante el ciclo de cultivo 2013. A) Por zona. B) Por tipo de manejo. En el análisis estadístico de abundancia por tipo de manejo no se encontraron diferencias significativas entre tratamientos (p>0.05); sin embargo, el valor de p entre los tratamientos SFO y SRC de las pruebas a posteriori fue marginalmente significativa (0.0523). En el modelo por zonas se encontraron diferencias significativas (p<0.05) entre La Presa y La Joya con las zonas de La 153


Cuateramba y El Panteón, en las dos primeras zonas la abundancia fue significativamente mayor que en las otras dos (Cuadro 2 y Figura 4). Cuadro 2: Tabla de ANOVA para los modelos de abundancia de gallina ciega en relación con la zona y tipo de manejo Factor

g.l.

Suma de cuadrados

F

P

Modelo por tipo de manejo 3 29.720 9.9068 2 16.287 8.1434 6 14.826 2.4710 Modelo por zona 3 31.443 10.4809 3 54.645 18.2149 9 17.814 1.9794

Mes Manejo Mes:Manejo Mes Zona Mes:Zona

0.0033 0.0195 0.0294 0.0027 0.0004 0.0452

Es importante mencionar que no fue posible realizar análisis estadísticos para determinar el efecto de interacción entre la zona y el tipo de manejo puesto que no todos los tratamientos estuvieron representados en todas las zonas analizadas. Esto significa, que al menos, con el diseño experimental implementado es imposible determinar la forma y la magnitud en que los factores se relacionan.

B

A

)0 g

1

a

lo(

a

a

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a

a g ie

a b b

c s a ni ll a g e d l a u n a io d e m or P

Figura 4: Abundancia anual de larvas (promedio + EE). A) Por tipo de manejo. B) Por zona. El valor de AIC para el modelo por manejo fue de 361.2, mientras que para el modelo por zona fue de 354.4. La diferencia entre ambos valores es de 6.8, lo que indica que este último es un mejor modelo de acuerdo con la relación entre la complejidad y bondad de ajuste. Los valores de R 2m indican que el modelo por

154


zona (Mes y Zona) explica 74% de la varianza, mientras que el modelo por manejo (Mes y Manejo) explica 49% de la varianza (Cuadro 3). Cuadro 3. Criterios de comparación de modelos Modelo por manejo

Modelo por zona

361.2 0.49 0.92

354.4 0.74 0.92

AIC R2m R2c

El análisis de número total de larvas es importante puesto que, en general, la forma habitual de evaluar si hay o no infestación por gallina ciega en los campos agrícolas es hacer una revisión general de larvas, es decir, no se revisa si éstas pertenecen a uno u otro género y todos son considerados como igualmente “peligrosos” por los agricultores.

En los GLMM de abundancia total anual de larvas se encontró que tanto la zona como el manejo resultan factores importantes en la incidencia total de larvas a lo largo del ciclo de siembra; sin embargo, la zona parece tener un efecto más importante que el manejo ya que explica el 74% de la varianza del modelo, mientras que el manejo explica únicamente el 49%. Por lo tanto, cuando se analizan datos sobre comunidades de plagas es relevante considerar las características propias del suelo (zonas) además de los sistemas agrícolas que se estén estudiando, con ello se obtiene una visión más integral de los factores que efectivamente influyen en las comunidades del CGC. Es importante mencionar que la abundancia total de las larvas no fue significativamente diferente entre el sistema convencional y el sistema de fertilización orgánica, lo que significa que el control químico que utilizan en Napízaro no tiene efecto sobre la abundancia de gallina ciega. Abundancia de larvas por género: análisis de poblaciones

El género más importante por el número de individuos fue Phyllophaga, el cual mostró un pico en el mes de octubre. En segundo lugar está Paranomala, con un pico en el mes de agosto. Cyclocephala presentó mayor abundancia en octubre pero el número de individuos fue de casi una cuarta parte del correspondiente a Phyllophaga. Para los géneros Macrodactylus y Diplotaxis no se encontró el pico de abundancia, sin embargo éste debe ser en meses posteriores a octubre. De acuerdo a los Coeficientes de Variación-CV (%), Phyllophaga (68.8) es el género que menos varía en abundancia, seguida de Paranomala (83.1), Diplotaxis (92.8), Cyclocephala (159.1) y finalmente Macrodactylus (136.8). Estos resultados coinciden con la bibliografía que señala a Phyllophaga como el género más común y abundante en la mayoría de los agroecosistemas.

155


Análisis de comunidades

El análisis mediante clúster se utilizó para evaluar datos de presencia/ausencia (riqueza) de géneros. De acuerdo con los resultados, existe un alto recambio de géneros entre las parcelas; los dos grandes grupos que se forman difieren entre sí en un 60% (Figura 5). Las parcelas en SSC están agrupadas con un valor de disimilitud de 20%, siendo éstas las parcelas más similares entre sí cuando se analizan tomando en cuenta el manejo agrícola. Con excepción de la parcela 4 (donde no se encontraron individuos de Macrodactylus sp.), las parcelas de SCC registraron todos los géneros. Una de las parcelas del SFO (situada en La Presa) se parece más a las parcelas de SCC que a las de su misma clasificación. Tres de las cuatro parcelas manejadas bajo SFO no mostraron la presencia de Cyclocephala, además este grupo de parcelas es el que muestra más variación. Por otra parte todas las parcelas de SRC, registraron la presencia de Diplotaxis y Macrodactylus . En las dos parcelas situadas en la Z1 no se registró presencia del género Macrodactylus. El género Phyllophaga fue el único encontrado en todas las parcelas, lo cual concuerda con la literatura consultada ya que considera a este género como el más común y resistente a diversas condiciones ambientales. Es posible que Cyclocephala esté asociado mayormente a la presencia de fertilizante fosfórico y amoniacal (presente en el SCC), lo cual concuerda con la investigación realizada por Díaz y colaboradores (2006); y que la abundancia significativamente mayor de Macrodactylus en el SRC se relacione con la vegetación ruderal, lo que concuerda con lo encontrado por Pérez (2008). De acuerdo con los resultados del análisis de clúster, el manejo agrícola de SFO genera parcelas con mucha variación entre ellas, esto debido, probablemente, a que las prácticas de los agricultores en este sistema no son homogéneas. Además, las parcelas con este sistema se encuentran distribuidas en tres zonas distintas (a diferencia de los otros dos manejos). El análisis de abundancia de géneros se realizó mediante un NMDS y en éste se encontró separación entre las parcelas manejadas bajo SRC y SFO, lo que sugiere que estos dos tipos de manejo son los más contrastantes. Las observaciones son similares a las encontradas en el análisis de abundancia total anual. El análisis NMDS indica que las parcelas de SRC están mayormente asociadas con la abundancia del género Macrodactylus (Mac); mientras que las parcelas manejas mediante SCC se asocian más con Cyclocephala (Cyc) y Diplotaxis (Dip). Por último las parcelas bajo SFO presentan más asociación con Paranomala (Par) (Figura 6).

156


6 . 0

5 . 0

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2 . 0

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1 . 0

0 . 0

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C R S . 3 Z . 0 1 P

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F S . 2 Z . 5 P

F S . 1 Z . 1 P

C C S . 2 Z . 4 P

C C C C S . S . 4 2 Z Z . . 2 1 6 P P

F S . 1 Z . 2 P

C S . 2 Z . 3 P

Figura 5. Dendrograma de presencia /ausencia de géneros de gallina ciega por parcela de cultivo. De acuerdo con la puntuación de cada variable para la primer dimensión del NMDS la separación de la comunidad de CGC está mayormente relacionada (positivamente) con el género Macrodactylus y posterirmente con Cyclocephala (negativamente). Para la segunda dimesión del NMDS la separación corresponde con Paranomala (negativamente) y con Diplotaxis (positivamente). Daño en raíces

La escala que se utilizó para determinar el daño en raíces considera el valor de 1 como el más bajo y el de 4 como el más alto. En el SCC los daños registrados con mayor frecuencia fueron los 2 y 3, no se encontró ninguna raíz con daño 1 y cuatro raíces presentaron daño 4. En el caso del SFO el daño observado fue similar al daño en SCC, la única diferencia fue una raíz con daño 1. El SRC fue el manejo que mostró frecuencias más altas de los daños 2 y 3, aunque no se encontraron raíces con daño 1 para este sistema de manejo (Figura 7). No se encontraron diferencias significativas para el daño en raíces entre tratamientos. Los agroecosistemas presentan algunas dificultades que hacen complicado analizar los datos mediante estadística univariada y modelos tradicionales como el análisis de varianza (ANOVA), puesto que es complicado reunir parcelas que se manejen bajo las mismas condiciones y por lo tanto establecer replicas exactas. De la misma manera, al querer contrastar variables en dos sistemas de manejo nos encontramos con que las parcelas se encuentran, en ocasiones, a distancias considerables y por lo tanto no sabemos cómo afectan las condiciones del paisaje a nuestras conclusiones. Dados los resultados de este estudio, se propone que, al 157


realizar investigación sobre sistemas agrícolas, se evalúen y ponderen las características del suelo como variables que pudieran tener efecto sobre la diversidad de insectos independientemente del tipo de manejo. Para lo anterior, el uso de estadística multivariada es esencial, además de modelos alternativos como los modelos lineales generalizados (GLMM) que permiten considerar factores aleatorios. P4 4 . 0

P10

Cyc

P8

Dip

Mac

2 . 0 0 . 0

2 S D M N

P5

P1

P12 P7

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P3 Phy P2

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Par

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P11 -0.6

-0.4

-0.2

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0.6

0.8

NMDS1

Figura 6. NMDS con datos de abundancia de géneros por parcela. En verde están las parcelas pertenecientes al manejo SFO, en morado las de SCC y en café las de SRC. 12

10

s a i c n e u c e r F

8 Daño 1 6 Daño 2 4

Daño 3 Daño 4

2

0 SCC

SFO

SRC

Manejo

Figura 7. Histograma de daño en raíz por tipo de manejo de cultivo.

158


Conclusiones generales Estos datos sugieren que el manejo agrícola tiene efecto sobre la abundancia y

riqueza del CGC a lo largo del año, aunque el tipo de suelo afecta la incidencia total anual. La abundancia del CGC presentes en la rizósfera no se relaciona positivamente con el daño encontrado en las raíces de maíz. El género Phyllophaga (considerado como rizófago estricto) fue el que presentó mayor número de individuos y sin embargo, no se observó una relación directa con el daño en raíces. El presente trabajo resalta la importancia de las herramientas estadísticas multivariadas y los modelos lineales generalizados como una herramienta muy útil para analizar experimentos en campo donde es difícil controlar todas las condiciones. Literatura citada

Díaz, M. P., M. B. Nájera, R. Lezama, O. Rebolledo, E. Flores H., J. A. Martínez 2006. Especies de gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) y su asociación con factores agroclimáticos y de manejo del maíz en los altos de Jalisco, México. Fitosanidad, 10(3): 209-215. Entomol. Mex. 44(2):97-107. Lavelle, P., T. Decaëns, M. Aubert, , S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, J. P. Rossi, 2006. Soil invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology, 42, S3-S15. Morón, M. A. 1984. Escarabajos, 200 millones de años de evolución. Publicación 14. Instituto de Ecología, México. Pp 131. Morón, M. A., S. Hernández, A. Ramírez. 1996. El complejo gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) asociado con la caña de azúcar en Nayarit, México. Folia Entomológica, México, 98:1-44. Morón M. A., C. Ratcliffe B, C. Deloya. 1997. Atlas de los escarabajos de México. Coleoptera Lamellicornia. Volumen 1. Familia Melolonthidae. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad y Sociedad Mexicana de Entomología, México. Pp 280. Morón M. A. 2001. Larvas de escarabajos del suelo en México (Coleoptera: Melolonthidae). Acta Zool. Mex. (n.s) Num. Esp 1:111-130. Morón M. A. 2003a. Diversidad, distribución e importancia de las especies de Phyllophaga Harris en México (Coleoptera: Melolonthidae). En A. AragónGarcía, M. A. Morón y A. Marín-Jarillo (eds.) Estudios sobre coleópteros del suelo en América. Publicación Especial Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Puebla, México. Páginas 1-27.

159


Morón, M.A. 2003b. Atlas de los escarabajos de México. Coleoptera Lamellicornia. Vol. II. Familias Scarabaeidae, Trogidae, Passalidae y Lucanidae. Argania Editio. Barcelona España. Pp. 204 Morón, M. A. 2004. Melolontídeos edafícolas. En: J.R. Salvadori, C.J. Ávila, M.T.B da Silva (eds.). Pragas do Solo no Brasil. CNPT-CPAO, Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária. Passo Fundo, RS. Brasil. Pp 133-166. Morón M. A. 2010. Diversidad y distribución del complejo “gallina ciega” (Coleoptera: Scarabaeoidea). En L.A. Rodríguez del Bosque y M.A. Morón (eds). Plagas del suelo. Editorial Mundi-Prensa. México, D.F. Pp 41-63. Nájera M. B. 1993. Coleópteros rizófagos asociados al maíz de temporal en el centro del estado de Jalisco, México: identificación, ecología y control. En M.A. Morón (compilador) Diversidad y manejo de plagas subterráneas. Publicación especial de la Sociedad Mexicana de Entomología e Instituto de Ecología, Xalapa. Veracruz, México. Pp 143-154. Nájera, M. B. 1998. Diversidad y abundancia del complejo gallina ciega en agroecosistemas de maíz en la región templada de Michoacán. Pp 99-106. En: M.A. Morón y A. Aragón (eds). Avances en el estudio de la diversidad, importancia y manejo de coleópteros edafícolas americanos. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología A.C. Puebla, México. Peréz-Agis S. E., M. Vázquez G., D. González E., E. Pimienta B., M. Nájera R., P. Torres M. 2004. Sistemas de producción de maíz y población de macrofauna edáfica. TERRA Latinoamericana 22( 3): 335-341. Peréz-Agis S. E., M. A. Morón, M. B. Nájera-Rincón, E. López-Barbosa, M. Vázquez-García. 2008. Análisis de diversidad del complejo “gallina ciega” (coleóptera: Melolonthidae) en dos sistemas de producción tradicional de maíz en la región Purhépecha, Michoacán. Acta Zoológica Mexicana, vol. 24, num. 001. Xalapa, México. Rodríguez del Bosque A., L. Crocker R., J. Riley E. 1995. Diversity and abundance of Phyllophaga and Anomala species in agroecosystems of northern Tamaulipas, México. Southwestern Entomologist 20 (1):55-59. Romero-López, A. A., M. A. Morón, A. Aragón, , & F. J. Villalobos. 2010. La “gallina ciega”(Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolonthidae) vista como un “ingeniero del suelo”. Southwestern Entomologist, 35(3), 331 -343.

160

ESPECIES DE MELOLONTHIDAE RECOLECTADOS EN LA ZONA MAICERA DE BÉCAL, CAMPECHE, MÉXICO

Walther Torres-Cab1 Gabriel Lugo-García2* Esaú Ruíz-Sánchez1 1 División de Estudios de Posgrado e Investigación del Instituto Tecnológico de Conkal Km 16.3 antigua carretera Mérida-Motul. Conkal, Yucatán, México. CP 97345 2 Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte Universidad Autónoma de Sinaloa, 81110 Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa *[email protected]

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Resumen Se presenta un estudio faunístico de los Melolonthidae nocturnos de la zona maicera de Bécal, Campeche, México. Por ello, el objetivo del presente estudio fue conocer la diversidad de Melolonthidae en la región de Bécal, Campeche. Se efectuaron recolectas con trampa luz fluorescente negra tipo embudo y captura directa sobre plantas, durante junio de 2013 a diciembre de 2013. Con base en los ejemplares capturados, se identificaron seis especies: Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn), Phyllophaga yucateca (Bates), Phyllophaga pallidicornis (Moser), Phyllophaga pseudocarus (Morón), Phyllophaga temaxa (Saylor) y Diplotaxis denigrata (Bates). El período de mayor abundancia de especies de gallina ciega fue de julio a agosto, aunque también se colectaron adultos de septiembre a diciembre, aunque en menor proporción. Así mismo, se observaron cuatro especies vegetales asociadas a la presencia de adultos: papaya ( Carica papaya), coco (Cocus nucifera), plátano ( Musa balbisiana) y katsim ( Acacia gaumeri ).

Palabras clave: Melolonthidae, Phyllophaga, Zea mays. Abstract Presents a faunistic study of the nocturnal Melolonthidae of the maize area of Bécal, Campeche, Mexico. Therefore, the objective of the present study was to know the diversity of Melolonthidae Bécal, Campeche region. They were collecting with trap black fluorescent light type funnel and direct capture on plants, during June, 2013 to December 2013. Based on the captured copies, six species were identified: Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn), Yucatecan Phyllophaga (Bates), Phyllophaga pallidicornis (Moser), Phyllophaga pseudocarus (Morón), Phyllophaga temaxa (Saylor) and Diplotaxis denigrata (Bates). The greater abundance of species of blind man's period July to August, although also collected adults from September to December, although to a lesser extent. Likewise, be observed four species plant associated to the presence of adults: papaya (Carica papaya), coconut (Cocus nucifera), banana (Musa balbisiana) and katsim (Acacia gaumeri).

Keywords: Melolontidae, Phyllophaga, Zea mays. Introducción En México, los adultos de la familia Melolonthidae son conocidos como escarabajos de mayo, mayates de junio, escarabajos sanjuaneros, xcumuk, ronrones, jobotos, temoles, ladrillentos, frailecillos o toritos según las distintas regiones del país (Aragón et al ., 2006; Morón et al ., 1997). Las larvas de estos

162

Torres-Cab et al ., Melolonthidae de la zona maicera de Bécal, Campeche, México

insectos se conocen como gallina ciega, gusanos blancos, yupos, nixticuil, kolom (Morón, 1986; Morón et al ., 1997). El complejo “gallina ciega”, como plaga agrícola reviste enorme importancia debido a sus distintos hábitos de alimentación (CastroRamírez et al ., 2005). Las larvas tienen hábitos rizófagos, saprófagos y facultativos; algunas especies en estado adulto son saprófagas mientras que sus larvas se alimentan con raíces, los adultos de otras especies se alimentan del follaje de plantas (Morón et al ., 1996). Aun cuando el maíz ( Zea mays L.) es uno de los cultivos más importantes en el estado de Campeche no se han realizado estudios para conocer la diversidad de melolóntidos asociados al cultivo, y su potencial como plagas subterráneas. En México existen varios trabajos que se han llevado a cabo sobre la diversidad de melolóntidos. Uno de los más detallados es el de Lugo-García et al., (2012), donde recolectaron larvas de suelo directamente y obtuvieron adultos mediante trampas de luz en parcelas de maíz, encontrando que el complejo gallina ciega incluía los géneros Phyllophaga y Cyclocephala. En la Península de Yucatán el único trabajo documentado es el de Reyes-Novelo y Morón (2005), quienes realizaron un estudio faunístico de las especies de Melolonthidae y Passalidae en los municipios de Tzucacab y Conkal, Yucatán. En ese estudio reportaron 49 especies de los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Paranomala, Chasmodia, Macraspis, Plesiorutela, Pelidnota, Cyclocephala, Ligyrus, Strategus, Coelosis, Phileurus, Gymnetis, Cotinis, Hoplopyga, Balsameda, Amithao, Euphoria, Trigonopeltastes, Passalus, Heliscus y Verres. Debido a la escasa literatura en el tema y la importancia que tiene el conocimiento de identidad y dinámica poblacional del complejo gallina ciega y que esta zona de estudio es un área de producción intensiva de maíz y uno de los principales problemas para el cultivo es la presencia de plagas de suelo. El objetivo del presente trabajo fue conocer la diversidad de Melolonthidae en la región de Bécal, Campeche.

Materiales y métodos Esta investigación se realizó de junio a diciembre de 2013 en una parcela de maíz, ubicada en La Villa de Bécal al norte del estado de Campeche (20°22’21’’N y 90°03’03’’ O y 20 msnm). La superficie se compone de planicies y un somero relieve, de Sur a Norte se encuentra una pequeña cadena de lomeríos que alcanza una altura máxima del orden de 10 a 50 metros. El clima predominante es cálido-subhúmedo, con lluvias en verano y otoño; las temperaturas medias anuales varían de 26.4 °C a 27.8 °C. Los diferentes tipos de suelo son los litorales, luvisol-litosoles, regosoles y vertisol-pelicos o akalche. En el área se realizan actividades agrícolas, pecuarias y forestales, siendo el maíz el cultivo principal. Las precipitaciones pluviales fluctúan entre 800 mm y 1,100 mm, donde los meses de mayo a septiembre los de mayor precipitación.

163


Se realizaron recolectas nocturnas de escarabajos con una trampa tipo embudo de luz fluorescente negra de 20 watts, conectada con un recipiente recolector (19 L) (Figura 1). La trampa se colocó a nivel del suelo en el centro de la parcela de maíz dos veces por semana, y se operó durante el horario de mayor actividad de vuelo de los escarabajos (19:00 a 23:00 p. m.). Los insectos capturados se conservaron en alcohol etílico al 70 % (Morón y Terrón ,1988). Los ejemplares se separaron y etiquetaron con los datos de recolección (fecha, localidad, y recolector). Posteriormente se enviaron al Laboratorio de Entomología de la Universidad Autónoma de Sinaloa, donde se procesaron de acuerdo con las técnicas convencionales y montaron en alfileres entomológicos para su conservación y determinación taxonómica, la cual se realizó con las claves propuestas por Morón (1986), Deloya y Ratcliffe (1988), Morón et al ., (1998); además se consultaron las colecciones de referencia del Instituto de Ecología A. C. de Xalapa y el Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Los ejemplares estudiados están depositados en las colecciones entomológicas del Instituto Tecnológico de Conkal y el Instituto de Ecología, A. C. Xalapa (IEXA).

Figura 1. Trampa para el muestreo de adultos 164


También se hicieron recolectas directas de ejemplares estas se realizaron de 8:00 a 12:00 horas, la recolección de ejemplares adultos se efectúo manualmente sobre el follaje de las plantas. Al momento de la recolecta directa de adultos se observó además si éstos se alimentaban de tejido vegetal de donde fueron capturados. Y de 18:00 a 22:00 horas para las recolectas nocturnas, fue necesario utilizar linternas portátiles para localizar los escarabajos alrededor de la trampa y los que no alcanzaban a llegar. Para realizar la determinación taxonómica de las especies vegetales huéspedes de adultos, se tomaron muestras de las plantas en floración y fructificación. Las muestras se prensaron y trasladaron al herbario del Instituto Tecnológico de Conkal donde se secaron y conservaron para su posterior determinación. La identidad taxonómica de las muestras se determinó con el apoyo de claves taxonómicas de floras regionales y monografías disponibles (Shreve y Wiggins, 1964; McVaugh, 1984, 1987) y se cotejaron con ejemplares de otros herbarios e imágenes de floras digitales en línea.

Resultados y discusión En las recolectas realizadas con trampa de luz instalada en cultivo de maíz en el municipio de Bécal, Campeche, se capturaron 250 ejemplares, los cuales estuvieron incluidos en una subfamilia, una tribu, dos géneros y seis especies de la superfamilia Scarabaeoidea (Cuadro 1).

Cuadro 1. Adultos de Scarabaeoidea por especie recolectados con trampa de luz fluorescente negra en cultivo de maíz en Bécal, Campeche, México. Subfamilia

Tribu

Especies

Total de adultos

Melolonthinae

Melolonthini

Phyllophaga vexata Ph. yucateca

109 21

Ph. pallidicornis

20

Ph. pseudocarus

1

Ph. temaxa Diplotaxis denigrata

10 89

A continuación se comenta la composición específica de cada una de las especies y se proporcionan datos básicos sobre su biología.

Diversidad y descripción de especies de gallina ciega Se recolectaron seis especies de gallina ciega, pertenecientes a melolonthidae, este grupo se caracteriza por tener funículo recto con la maza antenal brillante, con sedas largas y escasas. Espiráculos abdominales colocados sobre la región 165


lateral de los esternitos (Pleurosticti), de acuerdo con Reyes-Novelo y Morón (2005). Las especies se describen a continuación.

(Horn). Uñas tarsales hendidas o bífidas uñas Phyllo ph aga (Chlaenob ia) vexata tarsales hendidas, región ventral de los artejos tarsales usualmente con abundante cobertura setífera dorso glabro y brillante cuerpo alargado de color amarillento borde anterior del clípeo levantado con el margen ligeramente indentado en la parte media antenas de diez artejos ángulos posteriores del pronoto agudos y dirigidos hacia los lados machos con la placa pigidial convexa hembras con la placa pigidial con una protuberancia notoria longitud 11-14 mm (Reyes-Novelo y Morón, 2005) (Figura 2).

Figura 2. Adulto de Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn) capturada con trampa de luz negra en el cultivo de maiz. A) Aspecto dorsal del tarso izquierdo. B) Vista dorsal de la cabeza y antena. C) Vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los élitros. E) Vista ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza. Phyllophaga

y u c a t e c a

(Bates). Uñas tarsales unidentadas o sencillas

características unguinales diferentes machos y hembras con las uñas claramente unidentadas, con el dentículo medio en diferentes tamaños y posiciones uñas con el dentículo intermedio más pequeño que el dentículo apical pero largo y colocado entre la base, el ápice longitud de 13 a 15 mm, cuerpo alargado, clípeo corto y parabólico. Vestidura dorsal con sedas largas (Reyes-Novelo y Morón, 2005) (Figura 3).

166


Figura 3. Adulto de Phyllophaga yucateca (Bates) recolectada con trampa de luz negra en el cultivo de maiz. A) Aspecto dorsal del tarso derecho. B) Vista dorsal de la cabeza y antena. C) vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los élitros. E) vista ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza. Phyllophaga

pallidicornis

(Moser). Uñas tarsales unidentadas o sencillas

características unguinales diferentes machos y hembras con las uñas claramente unidentadas, con el dentículo medio en diferentes tamaños y posiciones longitud de 16 a 18 mm, cuerpo robusto, clípeo cortó redondeado, casi hemicircular y pronoto más ancho que largo (Figura 4). Vestidura dorsal con sedas cortas a medianas uñas con el dentículo intermedio más pequeño que el dentículo apical pero largo y colocado entre la base y el ápice (Reyes-Novelo y Morón, 2005). Phyllophaga

p s e u d o c a r u s

Morón. Uñas tarsales unidentadas o sencillas

características unguinales diferentes machos y hembras con las uñas claramente unidentadas, con el dentículo medio en diferentes tamaños y posiciones uñas con el dentículo intermedio pequeño y cercano a la base dorso con presencia de sedas cortas en el tercio posterior de los élitros. Cabeza muy ancha con el clípeo largo, semirectangular, gruesamente punteado y con el margen ampliamente levantado y una coloración dorsal parda rojiza oscura con longitud 14-16 mm (Reyes-Novelo y Morón, 2005). P h y l l o p h a g a t e m a x a (Saylor). Uñas tarsales unidentadas o sencillas uñas con el

dentículo intermedio tan largo como el dentículo apical o mayor que este, ampliamente separado de los extremos de la uña, con la dilatación basal pequeña y redondeada (Figura 5). Espolón exterior de las metatibias masculinas fusionado

167


con el borde apical y más cortó que el espolón interior con una coloración pardo rojiza o casi negra con cobertura dorsal glabra y algo pruinosa su longitud: 20-24 mm (Reyes-Novelo y Morón, 2005).

Figura 4. Adulto de Phyllophaga pallidicornis (Moser) capturada con trampa de luz negra en el cultivo de maíz. A) Aspecto dorsal del tarso izquierdo. B) Vista dorsal de la cabeza y antena. C) Vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los élitros. E) Vista ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza.

Figura 5. Adulto de Phyllophaga temaxa Saylor capturada con trampa de luz negra en el cultivo de maíz. A) Vista dorsal de la cabeza. B) Vista ventral de la cabeza y antena. C) Aspecto dorsal de los élitros. D) Aspecto ventral del abdomen, E) Vista dorsal del élitro derecho.

168


D i p l o t a x i s d e n i g r a t a (Bates)

1889. Procoxas estrechas, muy prominentes y

cónicas, con dimorfismo sexual escaso o imperceptible su pigidio ovalado, propigidio y quinto esternito abdominal visible fusionados, sexto esternito abdominal visible y parcialmente retraído con una longitud entre 6 y 9 mm su coloración parda rojiza a oscura vestidura dorsal glabra (Figura 6). Clípeo trapezoidal con los ángulos anteriores puntiagudos formando dos pequeños dentículos, el pronoto con el margen anterior convexo con unas protibias tridentadas con los ápices agudos con una longitud: 7-9 mm (Reyes-Novelo y Morón, 2005).

Figura 6. Adulto de Diplotaxis denigrata (Bates) capturada con trampa de luz negra en el cultivo de maíz. A) Aspecto dorsal del tarso derecho. B) Vista dorsal de la cabeza y antena. C) Vista lateral del genital del macho. D) Aspecto dorsal de los élitros. E) Vista ventral del abdomen. F) Vista ventral de la cabeza.

Durante los muestreos realizados en becal, Campeche se encontró que Los géneros con mayor número de individuos fueron Phyllophaga, Diplotaxis además se realizaron colectas diurnas y nocturnas de la misma manera como lo reporta Pacheco et al ., (2008) realizaron una investigación al conocimiento de los escarabajos melolóntidos de la región Frailesca de Chiapas, México, en los ejidos de Francisco Villa, Cuauhtémoc, El Jardín y Villaflores, pertenecientes al municipio de Villaflores. En ese estudio se realizaron colecta sistemática, diurna y nocturna

169


de escarabajos adultos durante los meses de mayo a septiembre de 2006 en parcelas agrícolas. Se obtuvieron 6,780 ejemplares, que representan a cuatro subfamilias, ocho tribus, 17 géneros y 46 especies. Los géneros con mayor número de especies e individuos fueron Phyllophaga, Diplotaxis y Ligyrus; junto con los escarabajos de los géneros Cyclocephala, Paranomala y Strigoderma cubren el 89 % de la abundancia total. Reyes y Morón (2005) en Tzucacab y Conkal, Yucatán, recolectaron 6,378 ejemplares que representan a 49 especies de los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Paranomala, Chasmodia, Macraspis, Plesiorutela, Pelidnota, Cyclocephala, Ligyrus, Strategus, Coelosis, Phileurus, Gymnetis, Cotinis,Hoplopyga, Balsameda, Amithao, Euphoria, Trigonopeltastes, Passalus, Heliscus y Verres. La abundancia de estas especies fue mayor durante los meses de abril, mayo y junio. Se registraron 18 especies por primera vez para el estado de Yucatán, y se confirma la presencia en México de Hoplopyga ocellata G. & P. y Euphoria subguttata Burmeister. Rivera-Gasperín et al . (2013) realizó un estudio comparativo de Melolonthidae en Paso del Macho, Veracruz. Durante el muestreo de enero a diciembre de 2008, se recolectaron 557 individuos por medio de trampas de luz fluorescente, trampas de fruta fermentada y recolectas directas de cinco subfamilias, 13 géneros y 42 especies. La zona agrícola presentó mayor riqueza y abundancia que la zona de selva perennifolia. se registran por primera vez para el estado de Veracruz las especies Phyllophaga temora , P. pubicollis, Paranomala inconstans y Phalangogonia jamesonae .existe una especie en común Phyllophaga vexata encontrado en zonas agrícolas y de igual forma el género Diplotaxis .

Fluctuación poblacional de adultos. Se observó que la población de adultos de Melolonthidae fue mayor en julio, cuyo valor fue de 187 adultos/trampa. En los meses de junio y agosto la población fue alta pero sin exceder 50 adultos/trampa (Cuadro 2).

Cuadro 2. Abundancia estacional de los adultos de Melolonthidae capturados en trampas de luz fluorescente negra en el cultivo de maíz en Bécal, Campeche, México.

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Especie

Jun

Jul

Ago

Sep

Oct

Nov

Dic

Phyllophaga vexata Ph. yucateca Ph. pallidicornis Ph. pseudocarus Ph. temaxa Diplotaxis denigrata

17 11 11 0 0 2

89 10 9 0 0 79

3 0 0 0 8 8

0 0 0 0 2 0

0 0 0 0 0 0

0 0 0 0 0 0

0 0 0 1 0 0


De acuerdo a los resultados, las especies del género Phyllophaga presentaron su mayor abundancia en los meses de junio y julio, lo cual coincide con la temporada de lluvias en la región. En otras regiones de México, esta temporada también es la de mayor abundancia de Melolonthidae. Por ejemplo, Lugo-García (2007) menciona que la mayor diversidad de adultos en la zona agavera de Jalisco se concentra en junio. Morón et al ., (1996) señala que la mayor abundancia de adultos en algunas zonas de Nayarit se observa en los meses de agosto a octubre. López-Vieyra y Rivera-Cervantes (1998) reportan que en Guanajuato y Nayarit especies del género Phyllophaga presentaron su mayor abundancia en julio y agosto. En general se considera que el inicio de vuelo de estas especies está relacionado con la aparición de lluvias (López-Vieyra y RiveraCervantes, 1998; Magaña y Rivera, 1998). En el presente estudio también se observó que las especies Ph. vexata, Ph. yucateca, Ph. pallidicornis, presentaron su mayor abundancia en el mes de junio y julio, y disminuyeron en los meses de agosto y septiembre; mientras que Ph. temaxa y Diplotaxis denigrata presentaron mayor abundancia en agosto. Estas diferencias pueden atribuirse en parte a la respuesta diferencial de las especies a la luz de las trampas como lo reporta (Méndez-Aguilar et al ., 2005; Pacheco-Flores y Castro-Ramírez, 2005).

Especies de plantas hospederas. Se recolectaron adultos de Melolonthidae en cuatro especies vegetales, sólo en una de ella, Acacia gaumeri (katsim), los adultos sólo estaban posados sin alimentarse (Cuadro 3).

Cuadro 3. Plantas hospederas de adultos de Phyllophaga spp. que son usadas para posarse y alimentarse.

Especie de insecto

Especie vegetal

Familia

Nombre común

rgano de la planta

Phyllophaga pseudocarus

Carica papaya

Euphorbiacea

Papaya

Fruto

Phyllophaga temaxa

Cocus nucifera

Palmácea

Coco

Tallos y fruto

Phyllophaga pallidicornis

Musa balbisiana

Muscaeae

Plátano

Follaje

En Carica papaya se observó que Phyllophaga pseudocarus se alimenta del fruto. En los frutos maduros de Cocus nucifera se encontró a Phyllophaga temaxa; mientras que en Musa balbisiana se observó a Phyllophaga pallidicornis alimentándose de follaje tierno y frutos maduros, éstos últimos fue dañado previamente por aves. Se observaron algunos adultos posados y copulando, pero no alimentándose en ramas altas de Acacia gaumeri . Morón (2004) reportó que adultos de especies de Melolonthidae se alimentan de tejidos vegetales vivos, ya sea hojas, tallos, flores y frutos, incluyendo algunos tejidos fibrosos presentes en los tallos de palmeras y gramíneas. Lo anterior es de esperarse, pues como larva algunas especies de Melolonthidae se consideran

171


plagas importantes en cultivos de frutales, forrajeros y de ornato (Ritcher, 1958, 1966; Morón, 1983, 1994). Especies de Melolonthidae desempeñan funciones importantes dentro de las comunidades bióticas a través de la polinización, la distribución de semillas y la degradación de la materia orgánica (Morón, 1984; Dirzo, 1986; Palacios-Ríos et al ., 1990). Se ha documentado que estos insectos se alimentan de varias especies vegetales, por ejemplo, Lugo-García et al . (2012) registraron que los adultos de Cyclocephala sinaloae se alimentan de frutos maduros de guayaba ( Psidium guajava L.). Morón et al . (1996) reportaron que Phyllophaga lalanza (Saylor) se alimenta de 26 especies de plantas silvestres y cultivadas, nativas e introducidas; Phyllophaga vetula (Horn) se registró en el follaje de seis especies de Fagáceas y Fabáceas; Phyllophaga ravida se alimenta de las hojas de cinco especies de encinos y robles; Phyllophaga lenis (Horn) se localizó en las ramas de “guapinol” ( Hymenaea courbaril L.) (Fabaceae); Phyllophaga pruinosa (Blanchard) y Paranomala histrionella (Bates) frecuentan el follaje de “guácima” ( Guazuma ulmifolia Lam.) (Sterculiaceae); Phyllophaga fulviventris (Moser) y Phyllophaga setifera (Burmeister) consumen las hojas y flores del “árbol de haba” ( Hura poliandra) (Euphorbiaceae) y Cyclocephala lunulata (Burmeister) visita las flores del guayabo ( Psidium guajava L.) (Myrtaceae). En otro estudio, se observó a Callirhinus metallescens (Coleoptera: Melolonthidae: Rutelinae) alimentándose de las hojas de caña de azúcar (Saccharum officinarum L.) (Morón y Hernández-Rodríguez, 1996). Pacheco et al . (2008) registraron especies de Melolonthidae en flores de Phaseolus vulgaris (Fabaceae), Amaranthus hybridus (Amaranthaceae), Jatropha curcas L. (Euphorbiaceae), y Mikania micrantha (Asteraceae); en el follaje de Acacia pennatula (Fabaceae), Mimosa albida (Fabaceae), Guazuma ulmifolia (Sterculiaceae), Waltheria americana L. (Sterculiaceae), Scoparia dulces L. (Scrophulariaceae) y Sida rhombifolia L. (Malvaceae).

Conclusiones El complejo gallina ciega presente en la zona maicera de Bécal-Calkini, Campeche, capturados con trampa de luz negra en el cultivo de maíz está integrado por seis especies, de las cuales Phyllophaga (Chlaenobia) vexata (Horn) presentó mayor abundancia durante el mes de julio . Seguida por Diplotaxis denigrata, Phyllophaga yucateca (Bates) y Phyllophaga pallidicornis (Moser). La mayor abundancia de las especies Melolonthidae se presentó en junio, julio y agosto, lo cual coincidió con el periodo de máxima precipitación en la región. Se encontraron tres especies vegetales que sirven como hospederas y fuente de alimentación para adultos de Melolonthidae.

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Literatura citada Aragón, G. A., B. C. Pérez-Torres, M. A. Morón, J. F. López, y A. M. Tapia. 2006. Desarrollo biológico y comportamiento de cinco especies del género Phyllophaga (Harris, 1827) (Coleoptera: Melolonthidae; Melolonthinae), pp. 49-62. In: A. E. Castro R. M. A. Morón y A. Aragón G. (Eds.). Diversidad, Importancia y Manejo de Escarabajos Edafícolas. Publicación especial de El Colegio de la Frontera Sur, la Fundación PRODUCE Chiapas, A. C. y la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, México. Castro-Ramírez, A. E., H. Delfín-González, V. Parra-Tabla, y M. A. Morón. 2005. Fauna de Melolóntidos (Coleoptera: Scarabaeoidea) asociados al maíz ( Zea mays L.) en Los Altos de Chiapas, México. Folia Entomol Mex. 44: 339-365. Deloya, C y B. C. Ratcliffe. 1988. Las especies de Cotinis Burmeister en México (Coleoptera: Melolonthidae: Cetoniinae). Acta Zool Mex. 28: 1-52. López, V. M. & L. E. Rivera. 1998. Abundancia estacional de los coleópteros Melolonthidae) asociados a un bosque mesófilo de montaña en la estación científica las Joyas, sierra de Manantlán, Jalisco, México, pp. 61-70. In: M. A Morón y A. Aragón (Eds.). Avances en el estado de la diversidad, importancia y manejo de los coleópteros edafícolas americanos. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla y la Sociedad Mexicana de Entomología, A. C., Puebla, México. Lugo García, G. A., Aragón García, A., González Hernández, H., Ortega Arenas, L. D., Romero Nápoles, J., & Rubio Cortés, R. (2007). Determinación de especies de gallina ciega (Coleoptera: Melolonthidae) asociadas al Agave tequilana Weber var. Azul en Jalisco, México (No. TESIS.). Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Postgrado de Fitosanidad, Entomología y Acarología.. Lugo-García, G. A., L. D. Ortega-Arenas, A. Aragón-García, H. GonzálezHernández, J. Romero-Nápoles, A. Reyes-Olivas, y M. A. Morón. 2012. Especies de gallina ciega (Coleoptera: Scarabaeoidea) asociadas al cultivo de maíz en Ahome, Sinaloa, México. Agro. 46(3), 307-320. McVaugh, R. 1984. Flora Novo-Galiciana: A Descriptive Account of the Vascular Plants of Western Mexico. Volume 12: Compositae. University of Michigan Press, Ann Arbor. 12:1- 1157. McVaugh, R. 1987. Flora Novo-Galiciana: A Descriptive Account of the Vascular Plants of Western Mexico. Volume 5: Leguminosae. University of Michigan Press, Ann Arbor. 5:1-786 Morón, M. A. 1983. Introducción a la biosistemática y ecología de los Coleópteros Melolonthidae edafícolas de México. In: II Mesa Redonda sobre Plagas del Suelo. C1-C14.

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Morón, M. A. 1986. El género Phyllophaga (Insecta: Coleóptera) en México. Morfología, Distribución supraespecífica Sistemática y. Publ. 20 Instituto de Ecología, México. 341 p. Morón, M. A y Terrón, R. A. 1988. Entomología práctica. Pub. 22. Instituto de Ecología A. C. México. Morón, M. A. 1994. Aspectos biológicos sobre Scarabaeidae (sensu lato) (Insecta: Coleóptera), pp. 151-158. In Memorias XXI Congreso Sociedad de Entomología, Medellín, SOCOLEN, Colombia. Morón, M. A., S. Hernández- Rodríguez y A. Ramírez. 1996. El complejo de “gallina ciega” (Coleoptera: Melolonthidae) asociadas con la caña de azúcar en Tepic, Nayarit México. Folia Entomol Mex. 98: 1-44. Morón, M. A., B. C. Ratcliffe y C. Deloya. 1997. Atlas de los escarabajos de México. Coleóptera: Lamellicornia, Vol.1 Familia Melolonthidae. Comisión Nacional para el conocimiento y el Uso de la Biodiversidad, Sociedad Mexicana de Entomología A. C. México. Morón, M. A. y G. Nogueira. 1998. Adiciones y actualizaciones en los Anomalini (Coleoptera: Melolonthidae, Rutelinae) de la Zona de Transición Mexicana (I). Folia Entomológica Mexicana 103:15-54. Morón, M. A., C. Deloya, S. Hernández y A. Ramírez. 1998. Fauna de Coleoptera Lamellicornia de la región de Tepic, Nayarit, México. Acta Zool. Mex. 75: 73116. Morón, M. A. 2004. Escarabajos: 200 millones de años de Evolución. 2ª edición. Instituto de Ecología, A. C., y Sociedad Entomológica Aragonesa (S.E.A.), Zaragoza, España. 204 p. Pacheco-Flores, C. A., A. E. Castro-Ramírez, M. A. Morón y B. Gómez. 2008. Fauna de Escarabajos Melolonthidos (Coleoptera: Scarabaeoidea) en el Municipio de Villa flores, Chiapas, México. Acta Zool Mex. 24 (1) 139-168. Palacios-Ríos, M., V. Rico-Gray y E. Fuentes. 1990. Inventario preliminar de los Coleoptera Lamellicornia de la zona de Yaxchilán, Chiapas, México. Folia Entomol Mex. 78: 49-60. Reyes-Novelo E y M. A. Morón. 2005. Fauna de Coleoptera Melolonthidae y Passalidae de Tzucacab y Conkal, Yucatán, México .Acta Zool Mex. 21(2): 15-49. Ritcher, P. O. 1958. Biology of Scarabaeidae. Ann Rev Entomol. 3: 311-334. Rivera-Gasperín, S. L., H. Carrillo-Ruiz, M. A. Morón y A. Yanes-Gómez. 2013. Fauna de Coleoptera Melolonthidae (Scarabaeoidea) en el Rancho Canaletas, Paso del Macho, Veracruz, México. Acta Zoo Mex. 29 (1): 194208.

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Shreve, F y L. Wiggins. 1964. Vegetation and Flora of the Sonoran Desert, Vol. I y II. Stanford U.

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ESPECIES DE COLEOPTERA MELOLONTHIDAE ASOCIADAS A CAÑA DE AZÚCAR (S ac c h a r u m

L.) EN XALISCO,

officinarum

NAYARIT, MÉXICO Kenedy Antonio Cortez-Isiordia1* Néstor Isiordia-Aquino2 Gabriel Antonio Lugo-García3 Ricardo Javier Flores-Canales2 Candelario Santillán-Ortega4 Miguel Ángel Morón5 1Ciencias

Biológico Agropecuarias y Pesqueras Universidad Autónoma de Nayarit Carretera Tepic-Compostela, km 9. Xalisco, Nayarit. México. C.P. 63190 2Unidad

Académica de Agricultura Universidad Autónoma de Nayarit Carretera Tepic-Compostela, km 9. Xalisco, Nayarit, México. C.P. 63780 3Facultad

de Agricultura del Valle del Fuerte Universidad Autónoma de Sinaloa Calle 16 y Av. Japaraqui, Colonia El Estero, Juan José Ríos Ahome, Sinaloa, México 4Departamento

de Parasitología Agrícola Universidad Autónoma Chapingo Carretera México-Texcoco, km. 38.5. Texcoco de Mora Estado de México. México. C.P. 56230 5Red

Biodiversidad y Sistemática Instituto de Ecología A. C. Carretera Antigua a Coatepec 3 51, El Haya, Xalapa Veracruz. México. C.P. 91000 *[email protected] __________________________________________________________________ En: Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas. Lugo G. G. A., Aragón G. A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autónoma de Sinaloa y La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. pp. 177-190. ISBN: 978 607 525 103 5 __________________________________________________________________


Resumen En el estado de Nayarit, México, la caña de azúcar reviste gran importancia por la generación de empleos y la captación de divisas que genera su cultivo. Entre los factores que afectan su producción se encuentra la actividad de las “gallinas ciegas”, especies larvales de coleópteros Melolonthidae consideradas como las plagas de suelo con mayor impacto económico. La mayoría de los estudios que se le realizan se enfocan al conocimiento de la taxonomía, morfología y distribución en su estado adulto, mientras que su etapa larval es poco considerada. Con el objetivo de identificar el “complejo gallina ciega” y su distribución poblacional en la caña de azúcar, se realizaron muestreos de suelo semanales de julio a diciembre de 2014 en Xalisco, Nayarit. Los resultados mostraron la recolección de 745 especímenes de gallina ciega, tres subfamilias, seis tribus y 13 especies de los géneros Ceraspis, Triodonyx , Phyllophaga, Paranomala, Golofa, Cyclocephala y Macrodactylus. El género mejor representado fue Phyllophaga con tres especies. La especie más abundante fue Ceraspis jaliscoensis (Delgado y NavarreteHeredia 2004) con 394 (52.89%) seguida de Triodonyx lalanza (Saylor, 1941) con 223 (29.93 %) con la mayor población de larvas presentes en septiembre. Otras especies abundantes fueron Paranomala forreri (Bates, 1888) y Golofa pusilla (Arrow, 1911). Del total de especímenes recolectados, la mayor abundancia de larvas se presentó en diciembre con 178 individuos (23.89 %), el cual difiere con el mes de máxima precipitación en el estado registrado en agosto.

Palabras clave: Ceraspis, Phyllophaga, Triodonyx , Golofa, gallinas ciegas. Abstract In the state of Nayarit, Mexico, sugarcane crops are of great importance for job creation and foreign exchange earnings. Among the factors affecting its production is the presence of “white grubs”, larvae of coleopterans Melolonthidae that are considered pests with greater economic impact. Most of the studies with these insects are conducted to knowledge of the morphology, taxonomy and distribution in its adult stage, while the larval instars has been poorly studied. In order to identify the “white grubs complex” and population distribution in sugarcane, soil samples weekly from July to December 2014 in Xalisco, Nayarit were realized. The results showed the collection of 745 specimens of larvae of Melolonthidae, three subfamilies, six tribes and 13 species of the genres Ceraspis, Triodonyx , Phyllophaga, Paranomala, Golofa, Cyclocephala and Macrodactylus. The genus Phyllophaga Harris, 1827 was the best represented with three species. The most abundant species was Ceraspis jaliscoensis (Delgado y Navarrete-Heredia, 2004) with 394, 52.89 %) followed by Triodonyx lalanza (Saylor, 1941) with 223 (29.93 %), with the largest population of larvae in September. Other abundant species were Paranomala forreri (Bates, 1888) and Golofa pusilla (Arrow, 1911). Of all specimens collected, the greatest abundance of larvae was presented in

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Cortez-Isiordia et al ., Coleoptera asociados a caña de azúcar en Nayarit

December with 178 individuals (23.89 %), which differ with the month of maximum rainfall in the state in August.

Keywords: Ceraspis, Phyllophaga, Triodonyx , Golofa, white grubs. Introducción En México, la superfamilia Scarabaeoidea que incluye a coleópteros Lamellicornios conocidos como “escarabajos de mayo”, “mayates sanjuaneros” o “temoles”, se compone de cinco familias: Scarabaeidae, Melolonthidae, Passalidae, Trogidae y Lucanidae (Morón et al ., 1997; Morón, 2013). Estos insectos ocupan la mayoría de los hábitats continentales a excepción de glaciares y océanos. Estos se alimentan de hojas, flores, frutos, polen, néctar, savia, corteza y detritus vegetal y son insectos de metamorfosis completa en cuatro etapas huevo, tres estadios larvales, pupa y adulto (Morón et al ., 2014). Sus estados larvales conocidos como “gallina ciega” (GC), “nixticuil” o “gusano blanco” incluidas en la familia Melolonthidae principalmente, son las plagas de suelo con mayor importancia agrícola en cultivos como la caña de azúcar y el maíz (Morón et al ., 1996; Aragón et al ., 2012; Pérez et al ., 2014). Es sabido que los géneros Phyllophaga, Macrodactylus y Paranomala concentran a las principales especies que dañan a las plantas cultivadas (Morón, 2010); sin embargo, el “complejo gallina ciega” además incluye a especies benéficas con hábitos alimenticios saprófitos, capaces de descomponer la materia orgánica e incorporarla al suelo (Romero et al ., 2010; Morón et al ., 2014). La familia Melolonthidae en México se compone de cinco subfamilias Melolonthinae, Rutelinae, Dynastinae, Cetoniinae y Trichiinae (Cherman y Morón, 2014), 127 géneros y una diversidad de 1,179 especies que se distribuyen en los estados de Chiapas, Oaxaca, Veracruz, Jalisco y Puebla principalmente (Morón et al ., 2014). Nayarit cuenta con registros de 92 especies, la mayor diversidad se concentra en la subfamilia Melolonthinae con (36) (Morón et al ., 2014) cuyo género mejor representado es Phyllophaga con (23) (Morón et al ., 1998). En función de que la mayoría de los estudios del “complejo gallina ciega” en México se enfocan hacia la taxonomía, morfología y distribución de los adultos y en pocas ocasiones se consideran los etapas larvales, se realizó el presente estudio con el objeto de identificar a las especies de GC y su fluctuación poblacional en la caña de azúcar en Xalisco, Nayarit, aspectos necesarios para proponer estrategias de control y manejo a partir de la correcta identificación de sus especies.

Materiales y métodos Área de estudio. El estudio se realizó en una parcela de 5 ha de caña de azúcar resoca, variedad CP 72-2086, perteneciente a la Unidad Académica de Agricultura

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(UAA) de la Universidad Autónoma de Nayarit (UAN), en el municipio de Xalisco, en la zona centro de Nayarit (Figura 1), entre las coordenadas 21° 25’ 40,88’’ de longitud norte y 104° 53’ 29,54’’ de latitud oeste , a 974 m de altitud.

Figura 1. Ubicación del área de estudio en el municipio de Xalisco, Nayarit, México. El clima semicálido subhúmedo, con lluvias en verano (junio a septiembre), que acumulan una precipitación promedio anual de 1,232.4 mm; su temperatura promedio anual es de 23 °C (INIFAP, 2011).

Muestreo de inmaduros. En el periodo de julio a diciembre de 2014, se realizaron muestreos semanales para recolectar gallinas ciegas. En los muestreos realizados acorde a la metodología de Vicente y Sánchez (2008), se consideraron muestras de suelo de 50 X 50 X 50 cm. Para la selección de los puntos de muestreo, se consideraron manchones descubiertos, tallos roídos y raíces destruidas y tocones de caña de azúcar destruidos ocasionados por la plaga. Las larvas recolectadas vivas se colocaron individualmente en frascos de plástico con capacidad de 50 ml para evitar el canibalismo, mismos que se aforaron con tierra propia del sitio de estudio y se les marcó el número de recolecta y la fecha correspondiente. Las muestras fueron trasladadas al Laboratorio de Parasitología Agrícola de la UAA de la UAN para su procesamiento (separación, preservación, determinación taxonómica y crianza).

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Separación de muestras. Cada muestra se examinó minuciosamente con un microscopio estereoscópico (Motic SMZ140-FBGG), de acuerdo con el método de separación manual de larvas utilizado por (Lugo et al ., 2012). Cada individuo fue ordenado por género, donde se consideró principalmente las características del ráster (tipo de abertura anal, presencia y forma de la palidia, entre las más importantes). Preservación del material biológico. Del total de larvas recolectadas, un 70 % de ellas se fijó en solución Pampel en frascos de plástico con capacidad de 50 ml por una semana, con el fin de evitar la contaminación por organismos del ambiente y conservar de mejor manera las características morfológicas para su posterior identificación. La solución Pampel fue sustituida por alcohol etílico al 70 % para su conservación (Lugo et al ., 2012). Los frascos fueron etiquetados individualmente con lápiz de grafito con los datos de género y fecha de captura. Además, se inspeccionaron periódicamente los frascos para reponer el alcohol contaminado. Identificación del material biológico. La identificación taxonómica a nivel de especie se realizó con base a las claves dicotómicas de Ritcher (1966) y Morón (1986). Se realizó una inspección morfológica de las estructuras claves en la cabeza de cada uno de los especímenes observados en el microscopio, con observaciones minuciosas de la composición de la cápsula cefálica (color, anchura, organización de sedas en el cráneo), ubicación de sedas en clípeo y labro (Figura 2a), composición de la epifaringe (presencia de zygum, haptomerum, organización de sedas espiniformes (Figura 2b), composición ventral de las mandíbulas (presencia o ausencia de área estriduladora ventral) (Figura 2c), morfología ventral en maxila (Figura 2d), área sensorial en ultimo artejo antenal (Figura 2e) y composición ventral del extremo abdominal ráster (forma de la apertura anal, tipo, composición y organización de pali en la palidia, ubicación de sedas en lóbulo anal ventral y dorsal) (Figura 2f). Cría de larvas. El 30 % de las larvas de tercer estadio que no se preservaron y se trasladaron vivas al laboratorio de Parasitología Agrícola en frascos de plástico con capacidad de 50 ml para realizar el proceso de cría y obtención de pupas y adultos y con la relación larva-adulto, verificar su identidad. Acorde a la metodología utilizada por Pardo y Montoya (2007) y Lugo et al . (2012), las larvas se colocaron en recipientes de plástico transparente desechables de 200 ml que contenían 100 ml de suelo esterilizado obtenido del sitio de muestreo; se le adicionaron rodajas de zanahorias (50 g) y se mantuvieron a una temperatura de 26 ± 2 °C, con una HR de 70 ± 10 %. A los recipientes plásticos de les colocó una cubierta de cedazo de tela tipo organza, sostenida por una tira de hule. Para el caso particular de la esterilización del suelo, se sustentó en la metodología de Aragón y Morón (2004).

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a

b

c

d

e

f

Figura 2. Características morfológicas de larvas de Phyllophaga sp. Resultados y discusión Se inspeccionaron las muestras de suelo provenientes de 168 cepas de caña de azúcar, de las cuales se lograron separar un total de 745 especímenes de GC,

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equivalentes a un promedio de 4.43 larvas por cepa (Cuadro 1). Estos resultados son similares a los registrados por Márquez (2002), con un promedio de 4.40 larvas/cepa en muestreos realizados en dicho cultivo dentro de la Comunidad Indígena San Juan Bautista, del municipio de Xalisco, Nayarit. La identificación de las larvas recolectadas a nivel de familia, subfamilia y tribu (Cuadro 2), demostró que el 100 % del material biológico correspondió a la familia Melolonthidae, integrada por tres subfamilias (Melolonthinae, Rutelinae y Dynastinae) y cinco tribus (Macrodactylini, Melolonthini, Anomalini, Dynastini y Cyclocephalini). A nivel de subfamilia las dominancias pertenecieron a Melolonthinae (641), Rutelinae (77) y Dynastinae (27), equivalentes al 86.0, 10.3 y 3.6 % de especímenes, respectivamente, mientras que a nivel tribu las dominancias para Macrodactylini (397), Melolonthini (244), Anomalini (77), Dynastini (18) y Cyclocephalini (9), equivalentes al 53.3, 32.8, 10.3, 2.4 y 1.2 %, respectivamente. Estos resultados coinciden con Morón et al . (1996) y Márquez (2002) al demostrar que la totalidad de larvas y adultos obtenidos en caña de azúcar en Nayarit correspondieron a la familia Melolonthidae. Resultados similares fueron reportados por Aragón y Morón (2000a) y Vicente y Sánchez (2008) al mostrar a Melolonthidae como la única familia obtenida en muestreos de larvas para la zona cañera de Chietla, Puebla y Ziracuaretiro y Taretan, Michoacán. Con respecto a la asociación de GC en cultivo de maíz, autores como Díaz et al . (2006), Pérez et al . (2008), Huelgas et al . (2014) y Lugo et al . (2012) reportaron a Melolonthidae como la única familia obtenida en muestreos para los estados de Jalisco, Michoacán y Sinaloa, México. A nivel de subfamilia, Morón et al . (1996) reportan datos similares con dominancias de Melolonthinae y con diferencias en cuanto a la presencia de Cetoniinae con la menor cantidad de insectos registrados. Vicente y Sánchez (2008) reportaron solamente la presencia de dos subfamilias Melolonthinae como dominantes, seguidas de Dynastinae con menor número de especímenes.

Cuadro 1. Concentrado mensual de especímenes de gallina ciega recolectados en Xalisco, Nayarit. Mes Julio Agosto Septiembre Octubre Noviembre Diciembre Total

No. de cepas 33 27 27 27 27 27 168

No. de larvas 24 107 153 112 171 107 745

Larvas/cepa 0.72 3.96 5.67 4.15 6.33 3.93 4.43

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Cuadro 2. Distribución de la gallina ciega a nivel de familia, subfamilia y tribu en Xalisco, Nayarit. Familia Melolonthidae

Subfamilia Melolonthinae Rutelinae Dynastinae

Total

Tribu Macrodactylini Melolonthini Anomalini Dynastini Cyclocephalini

No. de larvas 397 244 77 18 9 745

La identificación del material biológico, reflejó la presencia de siete géneros: Ceraspis, Triodonyx , Phyllophaga, Macrodactylus, Paranomala, Golofa y Cyclocephala (Cuadro 3). En orden de importancia, la abundancia correspondió a Ceraspis sp. con 394 larvas (52.9 %), Triodonyx sp. 223 larvas (29.93 %), Paranomala sp. 33 larvas (4.43 %), Phyllophaga spp. 21 larvas (2.82 %), Golofa sp. 18 larvas (2.41 %), Cyclocephala sp. 9 larvas (1.20 %) y Macrodactylus sp. 3 larvas (0.40 %). El 5.93 % de larvas restantes pertenecieron a la tribu Anomalini sin lograr la identificación a nivel género ni especie. Estos resultados difieren a los demostrados por Morón et al . (1996) quienes reportaron a Phyllophaga como el género mejor representado con 5,083 larvas (93.74 %) de 5,423 especímenes recolectados. Díaz et al . (2006) reportaron resultados similares para Phyllophaga como el género dominante con 194 larvas (66.6 %) de 291 especímenes recolectados en muestreos de maíz en los Altos de Jalisco. Mientras tanto Aragón y Morón (2000a) reportaron que Cyclocephala sp. fue el género con mayor abundancia 36 larvas/muestra mensual de 380 especímenes recolectados en caña en Chietla, Puebla. Por su parte Pérez et al . (2008) señalaron a Macrodactylus sp. como el género mejor representado con 126 larvas (70 %) de 165 individuos recolectados en la región purépecha de Michoacán. Mientras que Lugo et al . (2012) obtuvieron a Cyclocephala sp. como el género más abundante con 373 larvas (98.93 %) de 377 individuos recolectados en Ahome, Sinaloa. Con respecto al género Ceraspis, en America Latina se concentran 89 especies que se distribuyen desde México al sur de Argentina; la mayor diversidad se concentra en Brasil con 55 especies (Delgado, 2001). Según Pardo et al . (2013) sus larvas son de hábitos rizófagos estrictos. México cuenta con tres especies endémicas: Ceraspis oaxacaensis (Delgado, 2001), Ceraspis velutina (Bates, 1887) y C . jaliscoensis. En este estudio, Ceraspis sp. registró una gran abundancia con un promedio de (2.34 larvas/cepa) y hasta 23 larvas/cepa en algunos puntos de muestreo. Pardo et al . (2005) obtuvieron también una alta abundancia 45 larvas/m2 en yuca y hasta 86 larvas/m 2 en pasto en el norte de Cauca, Colombia. Por su parte Villegas et al . (2008) reportaron la presencia de 18 larvas de Ceraspis sp. (7 especímenes) en pasto y (11 especímenes) en cebolla

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en Risalda, Colombia. En cuanto al número de especímenes recolectados a nivel de especie, las dominancias correspondieron a C. jaliscoensis , T. lalanza, P . forreri , morfoespecie A y G. pusilla con 52.9, 29.9, 4.4, 2.4 y 2.4 % respectivamente. Cabe destacar que estados inmaduros de C . jaliscoensis se reportan por primera vez en Nayarit en suelos cañeros de Xalisco, con una gran abundancia (394 larvas) y una interesante asociación a las raíces de caña de azúcar. Asimismo, es poco probable que ocasionen daños a sus raíces ya que las larvas de Ceraspis sp., además de ser poco conocidas en la comunidad científica, no se han reportado como plagas de cultivos agrícolas (Pardo et al ., 2005). A nivel nacional, autores como Delgado y Navarrete (2004) reportaron a los adultos de C . jaliscoensis con una baja abundancia (1-2 individuos) sobre hierba y musgo en las montañas de Mascota, Jalisco. T . lalanza, segunda especie abundante (223 individuos) registró un promedio de 1.32 larvas/cepa. Este valor refleja una problemática en el cultivo, ya que al comparar resultados similares en promedio con Lugo et al . (2012) determinaron que 1.35 larvas/muestra de Cyclocephala sinaloae (Howden y Endrödi, 1966), fue suficiente para causar daño económico en maíz en Ahome, Sinaloa. Morón et al . (1996) atribuyeron a T . lalanza los daños a la raíz de caña de azúcar en virtud de su gran volumen corporal (3.5 g de peso fresco) y 8 mm de anchura en la cápsula cefálica. Cabe mencionar que el sistema de producción de caña de azúcar que se efectuó en este estudio, es de forma convencional con fertilizaciones nitrogenadas anuales en octubre de 150 a 200 kg/ha-1 a base de urea, sin aplicaciones de insecticidas para las plagas de suelo. Lo anterior demostró un pH de 5.51 y 1.72 % de materia orgánica en los análisis realizados. Esto permite inferir que los sistemas de monocultivo influyen en un incremento de plagas tal y como lo señala Del Val et al . (2013) al demostrar que en parcelas convencionales donde anualmente se aplican herbicidas, insecticidas y fertilizantes se presentan las menores concentraciones de materia orgánica y problemas de acidez en los suelos, lo que propicia a una mayor abundancia de GC. Paranomala forreri registró una abundancia de 33 individuos con un promedio de 0.20 larvas/cepa. Aragón et al . (2001) reportaron la presencia de cuatro individuos en trampas de luz en Atlixco. Recientemente Aragón et al . (2012)

recolectaron dos individuos en estado adulto en trampas de luz en la zona cañera de Atencingo, Puebla. G. pusilla registró poca abundancia (18 individuos) con un promedio de 0.11 larvas/cepa, resultados similares a los reportados por Morón et al . (1996) al obtener 11 individuos (0.20 %) de 5,423 especímenes recolectados; asimismo, mencionan que sus larvas se desarrollan en suelos con caña de azúcar, mas no se ha observado que ocasionen daño a sus raíces. La distribución estacional de la GC mostró lo siguiente: se obtuvieron 26 individuos en julio, 106 en agosto, 152 en septiembre, 112 en octubre, 170 en noviembre y una mayor distribución en diciembre con 179 individuos (Cuadro 4). Si bien autores como Morón et al . (1996) y Lugo et al . (2012) han demostrado que la mayor abundancia de la GC corresponde a los meses de máxima precipitación

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en cada zona de estudio, cabe destacar que en los meses donde la humedad de los suelos es menor, algunos autores como Villegas et al . (2008) demuestran una mayor incidencia de estos insectos en noviembre y diciembre (meses posteriores a la máxima precipitación) en cebolla y pasto en Risalda, Colombia, mientras que Del Val et al . (2013) demostraron un caso similar al obtener una mayor abundancia de GC sobre sistemas de cultivo convencional de maíz, en un periodo importante de sequía en Nazíparo, Michoacán.

Cuadro 3. Especies de Melolonthidae recolectadas en caña de azúcar en Xalisco, Nayarit. Subfamilia Melolonthinae

Rutelinae

Especie Ceraspis jaliscoensis Triodonyx lalanza Phyllophaga sp.1 Ph. sp.2 Ph. sp.3 Macrodactylus sp. Paranomala forreri

Morfoespecie A Morfoespecie B Morfoespecie C Morfoespecie D Dynastinae

Total

Golofa pusilla Cyclocephala sp.

No. de larvas 394 223 14 4 3 3 33 18 16 6 4 18 9 745

Por otro lado, la menor cantidad de individuos obtenida en julio (26) correspondió al periodo de oviposición de adultos y la eclosión de las larvas de primer instar Morón et al . (1996), mismas que por su tamaño pudieron pasar desapercibidas en los muestreos. Resulta interesante observar el incremento de individuos en septiembre por la máxima precipitación pluvial en la zona y posteriormente una disminución de individuos en agosto (periodo de fertilización del cultivo), lo que posiblemente influyó a una menor recolecta de larvas, tal y como lo señala Lugo et al . (2012), quienes al citar a Aragón y Morón (2000b) mencionan que en la aplicación de fertilizantes como como sulfato de amonio, las gallinas ciegas se entierran a profundidades mayores de 25 cm para evitar el contacto con el producto.

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Cuadro 4. Fluctuación poblacional de especies de Melolonthidae en caña de azúcar en Xalisco, Nayarit. Especie

Jul Ceraspis jaliscoensis 14 Triodonyx lalanza Phyllophaga sp.1 Ph. sp.2 Ph. sp.3 Macrodactylus sp. Paranomala forreri

Morfoespecie A Morfoespecie B Morfoespecie C Morfoespecie D

2 2 2 4 2

Golofa pusilla Cyclocephala sp.

Total

26

Ago Sep 51 113 25 20 5

Oct 58 41 7

Nov 76 81

1 1 16

3

4

10

8

4 106

1 3 1 152

2

112

6 3 170

Dic 82 56 2 4

18 5 2 2 7 1 179

Total 394 223 14 4 3 3 33 18 16 6 4 18 9 745

% 52.9 29.9 1.9 0.5 0.4 0.4 4.4 2.4 2.2 0.8 0.5 2.4 1.3 100

Conclusiones De acuerdo a los 745 especímenes larvales de coleópteros Melolonthidae recolectadas de julio a diciembre en suelos cañeros de Xalisco, se determinó que la fauna insectil se conforma por tres subfamilias (Melolonthinae, Rutelinae y Dynastinae) y cinco tribus (Macrodactylini, Melolonthini, Anomalini, Dynastini y Cyclocephalini) y 13 especies distribuidas en siete géneros: Ceraspis, Triodonyx , Phyllophaga, Macrodactylus, Paranomala, Golofa y Cyclocephala. A nivel de subfamilia, Melolonthinae mostró un predominio en número de especímenes 641 (86.05 %); a nivel tribu Macrodactylini predominó con 397 individuos (53.29 %). En los géneros, el mejor representado fue Ceraspis sp. seguido de Triodonyx sp., Paranomala sp., Phyllophaga spp., Golofa sp., Cyclocephala sp. y Macrodactylus sp. (52.9, 29.93, 4.43, 2.82, 2.41, 1.20 y 0.40 %), respectivamente. A nivel de especie, C. jaliscoensis fue la más abundante con 394 individuos (52.9 %), seguida de T. lalanza con 223 individuos (29.9 %), por lo que se aprueba la hipótesis planteada originalmente al obtener al menos una especie dominante en el estudio. La fluctuación poblacional de las gallinas ciegas registró dominancia en los meses de diciembre 179 individuos, (24.03 %) y noviembre 170, (22.83 %), mientras que los niveles más bajos se registraron en julio 26 (3.50 %) y agosto 106 (14.24 %), situación que coincide con el inicio de eclosiones de huevos y

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larvas en julio y la presencia de larvas de tercer estadio a fin de año, cuya fluctuación es acorde al manejo del suelo y a las condiciones bióticas y abióticas. Con respecto al promedio de 1.32 larvas/cepa registrado por T. lalanza en un suelo deficiente de materia orgánica con un pH ácido, el valor se encuentra dentro del punto crítico de la plaga en el cultivo, por lo que es sugerido realizar estrategias de manejo integrado contra esta especie rizófaga, sin perjudicar al complejo de especies benéficas de GC presentes en el área.

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AISLAMIENTO, SELECCIÓN E INTERACCIONES ENTRE HONGOS ENTOMOPATÓGENOS, GALLINA CIEGA, MAÍZ Y FERTILIZACIÓN

Miguel B. Nájera Rincón1-5* Abraham Barajas Mendoza2 Netzahualcóyotl Barrón Valle3 Guadalupe Zitlalpopoca Hernández4 John Larsen5 1 Campo Experimental Uruapan (INIFAP) Av. Latinoamericana 1101, Col. Revolución, Uruapan, Michoacán. C.P. 60150 2 Facultad de Biología, UMSNH. Ciudad Universitaria, Morelia, Michoacán. C.P. 58030 3 Universidad Tecnológica de Morelia Av. Vicepresidente Pino Suárez 750 Col. Industrial Morelia, Michoacán. C.P 58200 4 Facultad de Ciencias UNAM Ciudad Universitaria, México D.F. C.P 04510 5 Laboratorio de Agroecología Instituto de Investigaciones en Ecosistemas (IIES-UNAM) Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701 Col. Ex Hacienda de San José de la Huerta. C.P. 58190. Morelia, Michoacán *

[email protected]; [email protected]

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En: Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas. Lugo G. G. A., Aragón G. A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autónoma de Sinaloa y La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. pp.191-206. ISBN: 978 607 525 103 5 ________________________________________________________________________


Resumen Se presentan resultados de investigación sobre aislamiento de hongos entomopatógenos (HEP) obtenidos a partir de muestras de suelo en tres sistemas de producción de maíz contrastantes en características ambientales y manejo. El potencial como agentes de control biológico de los aislados fue evaluado en ensayos de virulencia con baja densidad de esporas (10 4 mL-1) sobre larvas de último estadio de Galleria mellonella . Se estudiaron las interacciones entre un aislado comercial de Beauveria bassiana, larvas de tercer estadio de Phyllophaga vetula, hongos micorrízicos arbusculares (HMA) y fertilización orgánica (rastrojo de maíz) en plántulas de maíz. Se obtuvo un total de 343 aislados, de los cuales 200 fueron de B. bassiana, 55 de Metarhizium anisopliae , y 89 de Paecilomyces spp. El mayor número de aislados (181) se registró en un sistema de producción de maíz con bajos insumos. En contraste, el menor número de aislados (17) se obtuvo de un sistema de producción intensivo. Se registró diferencia estadísticamente significativa entre la densidad de HEP y los sistemas de producción de maíz. Ciento catorce aislados, 111 de B. bassiana y tres de M. anisopliae fueron seleccionados por su potencial como agentes de control biológico al ocasionar porcentaje s de mortalidad ≥ al 80% en larvas de G. mellonella. La densidad del aislado comercial de B. bassiana disminuyó su densidad en dos órdenes de magnitud de 10 7 a 10 5 esporas g-1 de suelo seco en un lapso de ocho semanas y su presencia se relacionó con el aumento en la colonización de las raíces de maíz por parte de los HMA. Las interacciones entre los HMA y B. bassiana disminuyeron los efectos negativos de la rizofagia provocada por P. vetula. La fertilización orgánica con rastrojo de maíz no afectó las poblaciones de HEP y HMA, tampoco tuvo un efecto positivo sobre el crecimiento del maíz.

Palabras

clave: Hongos

entomopatógenos,

Phyllophaga

vetula,

maíz,

interacciones

Abstract Research results on isolation of entomopathogenic fungi (EPF) obtained from soil samples in three contrasting environmental features and management of maize production systems are presented. The potential as biological control agents of the isolates was evaluated in virulence tests at low density of spores (10 4 mL -1) of last instar larvae of Galleria mellonella . Interactions between a commercial isolate of Beauveria bassiana, third instar larvae of Phyllophaga vetula, arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and organic fertilizer (maize stubble) in maize seedlings were studied. A total of 343 isolates, of which 200 were of B. bassiana, Metarhizium anisopliae 55 and 89 of Paecilomyces spp., was obtained. The largest number of isolates (181) was recorded on a system with low maize production inputs; in contrast, fewer isolated (17) was obtained from an intensive production

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Nájera et al ., Interacciones hongos, gallina ciega, maíz y fertilización

system. Statistically significant difference between the density of HEP and corn production systems was recorded. One hundred fourteen, 111 of B. bassiana and three of M. anisopliae were selected for their potential as biological control agents to cause mortality rates ≥ 80% in larvae of G. mellonella . Density of commercial B. bassiana isolate decreases by two orders of magnitude of 10 7-105 spores g -1 dry soil over a period of eight weeks and their presence is associated with increased colonization of maize roots by AMF. Interactions between HMA and B. bassiana decrease the negative effects caused by P. vetula root feeding. The organic fertilization with maize stubble not affect populations of EPF and AMF, neither had a positive effect on the growth of maize.

Keywords: Entomopathogenic fungi, Phyllophaga vetula, maize, interactions Introducción Una alternativa al uso de agroquímicos es el aprovechamiento de los microorganismos benéficos del suelo. De particular importancia son los microorganismos asociados a la rizósfera y su relación con la salud y nutrición vegetal. Los microorganismos que habitan la rizósfera forman amplios rangos de asociaciones mutualistas como las bacterias fijadoras de nitrógeno, los hongos micorrízicos arbusculares (HMA), rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal, hongos entomopatógenos y otros con múltiples funciones como Trichoderma spp. (Johansson et al., 2004; Raaijmakers et al., 2009). El uso de agentes microbianos es cada vez es más frecuente en sistemas de manejo integrado de plagas como una alternativa al uso de insecticidas químicos de amplio espectro (Inglis et al . 2001; Lacey et al . 2001, Nájera et al . 2006) ya que el uso de éstos microorganismos no ha registrado riesgos en su producción y aplicación, debido a la especificidad de hospederos y a su baja cantidad de metabolitos secundarios, entre los que destacan destruxinas, efrapeptinas, beauvericinas y beauveriolidas (Strasser et al . 2000; Zimmermann, 2007). Para una adecuada integración de los microorganismos benéficos a los agroecosistemas, es muy importante conocer cómo afectan las prácticas agrícolas a dichos microorganismos. Son reconocidos los impactos de prácticas agrícolas en los microorganismos benéficos, como por ejemplo en el caso de los HMA (Larsen et al ., 2007), pero se requiere mucha más información sobre el tema para poder integrar y manejar adecuadamente los microorganismos rizosféricos benéficos. La fertilización es una de las prácticas agrícolas con mayor impacto en los microorganismos benéficos de la rizósfera (Gryndler et al ., 2007). Sin embargo, falta información sobre el efecto de diferentes tipos y cantidades de fertilizantes, tanto minerales como orgánicos. El objetivo general del proyecto es evaluar y promover el uso de microorganismos rizosféricos benéficos para la producción de

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maíz y determinar su importancia en relación a la salud, nutrición y calidad nutritiva del cultivo, con énfasis en plagas rizófagas como la gallina ciega.

Materiales y métodos Selección de sitios de muestreo Se seleccionaron tres sitios contrastantes en función de características ambientales y sistema de producción de maíz. En el estado de México, se trabajó en un sistema de producción tradicional, sin aplicación de insumos químicos y siembra de maíces nativos; en Guanajuato, con un sistema de producción intensivo en el uso de agroquímicos e híbridos comerciales de maíz; y en Michoacán, bajo un sistema de producción semi-intensivo, con moderado uso de agroquímicos y siembra de maíces nativos. En cada estado se seleccionaron 3 parcelas a manera de repeticiones con el mismo tipo de manejo.

Toma de muestras Se tomaron muestras de suelo rizosférico asociado a plantas de maíz. Los muestreos se realizaron en tres etapas fenológicas del cultivo (V6, floración y senescencia). Las muestras se colectaron en 5 puntos dentro de cada parcela siguiendo un esquema de cinco de oros. Para extraer las muestras se usó una pala recta, con la cual se extrajeron las plantas junto con un cepellón de suelo rizosférico de aproximadamente 20x20x20. Las muestras fueron depositadas en bolsas de plástico para transportarse y ser procesadas en laboratorio.

Cultivo y aislamiento de HEP en medio semiselectivo De cada muestra se tomaron 100 g de suelo para formar una muestra representativa de cada parcela. A esta muestra se le extrajeron pequeñas rocas, raíces, organismos vivos visibles y cualquier resto de materia orgánica. A partir de esta muestra se formaron dos submuestras de 80 g para hacer suspensiones, sembrar y tener así dos repeticiones por parcela. El suelo se licuó con 720 ml de agua destilada y 0.5 ml de dispersante (Tween al 0.01 %) durante 10 segundos. Se tomó 1 mL de esta solución madre y se hicieron diluciones de 10 -1, 10 -2 y 10 -3. A partir de las diluciones de 10 -2 y 10-3 se sembró en cajas de Petri con medio semiselectivo a base de PDA. Las cajas se incubaron durante nueve días en obscuridad total a 26°C, al término de los cuales se procedió a identificar y contar el número de colonias de HEP.

Identificación de HEP Se realizó a partir de las características morfológicas de las colonias y de la observación bajo microscopio óptico de sus conidióforos y conidias, para así distinguir posición, forma y color, siguiendo las claves de Alves (1986), Samson (1981), Tanada y Kaya (1993), Rombach y Roberts (1989). Para la determinación de las características físico-químicas del suelo las muestras se enviaron al Laboratorio Nacional de Fertilidad de Suelos y Nutrición Vegetal del INIFAP.

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Preparación de aislados para evaluación El material utilizado para la evaluación de virulencia consistió en obtener triplicados de 343 aislados de HEP nativos del estado de México, Guanajuato y Michoacán. Los triplicados fueron sembrados en medio de cultivo Papa Dextrosa Agar (PDA) e incubados durante 7 días a 26º C. La cosecha de esporas se realizó con asa bacteriológica, agua destilada estéril y dispersante (Tween 0.01%). De cada aislado se efectuaron cinco diluciones (1x10 8-1x104) y un control con agua destilada estéril y dispersante. Para la evaluación se tomó la mayor dilución (10 4 esporas mL -1) con el objeto de seleccionar aquellos aislados que a una baja densidad de esporas mostraran porcentajes de infección y mortalidad igual o mayor al 80%. La dilución 1x10 8 esporas mL -1 se utilizó para reactivar los aislados de HEP en larvas de último estadio de G. mellonella ya que fueron aislados directamente de suelo, la dilución 1x10 5 esporas mL -1 se usó para dar seguimiento al proceso de infección de los aislados.

Densidad de esporas y bioensayos La densidad de esporas se determinó en cámara de Neubauer. La aplicación de tratamientos fue por contacto (5 minutos) de larvas de ultimo estadio G. mellonella en una suspensión de 2 mL de aislado (Fig. 1). Para cada evaluación se seleccionaron 10 larvas. Una vez sometidas al tratamiento, las larvas se depositaron en forma individual en cámara húmeda y se incubaron durante 6 días a 26º C. Los recipientes se revisaron cada 48 horas para observar los síntomas de infección y mortalidad de larvas. Una vez transcurridos los 6 días de evaluación, las larvas que presentaron infección fúngica, se conservaron en refrigeración a 3ºC en el banco de aislados de HEP del IIES-UNAM. Un duplicado del material se encuentra depositado en el Laboratorio Nacional de Recursos Genéticos Microbianos del Centro Nacional de Recursos Genéticos (CNRG) del INIFAP.

Figura 1. Aspectos del proceso de evaluación de HEP. a) cosecha de esporas. b) preparación de diluciones. c) aplicación del tratamiento por contacto.

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Interacciones Se realizaron dos experimentos de tipo factorial, cuyos tratamientos estuvieron distribuidos en un diseño experimental completamente al azar, en macetas bajo condiciones de invernadero. En el primer experimento, los factores evaluados fueron: a) suelo estéril y no estéril, b) B. bassiana (con y sin), c) rastrojo de maíz (con y sin); mientras que en el segundo se avaluaron: a) P. vetula (con y sin), b) HMA nativos (con y sin) y c) B. bassiana (con y sin). El primer experimento incluyó ocho tratamientos con cuatro repeticiones para un total de 96 unidades experimentales y el segundo ocho tratamientos y cinco repeticiones que dieron un total de 40 unidades experimentales.

Colecta de P h y l l o p h a g a

vetula

Durante la temporada de lluvias se colectaron larvas del tercer estadio de P, vetula en cultivos de maíz en el Ejido de Cantabria (Zacapu, Michoacán). Las larvas fueron almacenadas individualmente en contenedores con turba y alimentadas con zanahoria durante 40 días. Se seleccionaron aquellas larvas que no presentaron síntomas de enfermedad y se identificaron con base en las claves dicotómicas de Richter (1966), Morón (1983), Aragón y Morón (2004). Se eligió a los especímenes identificados como P. vetula ( Horn ) dado que es la especie más abundante y la plaga más importante en la Ciénega de Zacapu (Nájera-Rincón et al ., 2003).

Inoculación de microorganismos La inoculación de los microorganismos se llevó a cabo antes de la siembra, en suelo seco, esterilizado o no según el tipo de experimento, lo cual permitió mezclar homogéneamente los componentes. B. bassiana se obtuvo a partir de un producto comercial con una presentación en polvo y se colocó en el sustrato a una densidad inicial de 1x10 7 esporas g -1 de suelo seco, cantidad que ha demostrado ser efectiva para infectar y matar insectos (Senthilraja et al ., 2015). Previo a la inoculación se realizaron pruebas de viabilidad de esporas, que resultaron ser mayores al 85%. En el caso de los HMA nativos, en el experimento 1 no se esterilizó el suelo, de tal manera que permanecieran los HMA nativos, así como los microorganismos del suelo. En segundo experimento, todas las macetas tenían 10% del sustrato con suelo no estéril, y sólo en los tratamientos sin HMA, este sustrato se diluyó en 200 mL de agua estéril y se filtró con una malla de 20 y 40 µm de apertura de poro, con lo que se permitió la filtración de microrganismos nativos del suelo, pero se evitó la inoculación de esporas de HMA.

Siembra y fertilización de experimentos Se sembró la variedad de maíz híbrido DK-2042 en macetas de 1L. El sustrato consistió en una mezcla de arena de río y suelo arcilloso de un campo de maíz en proporción 1:1. Antes de la siembra se aplicaron los siguientes fertilizantes minerales al sustrato de manera básica (con excepción de fósforo para promover el crecimiento de los HMA): sulfato de potasio (25 g/L), cloruro de calcio dihidratado (25 g/L), micronutrientes (sulfato de cobre, sulfato de zinc, sulfato de manganeso, sulfato de cobalto, sulfato de magnesio, molibdato de sodio). Dos

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semanas después de la siembra se inició la aplicación semanal de 30 mg de N como NH4NO3 por maceta, con un total de 150 mg de N. Las macetas se mantuvieron con un riego diario al 80% de capacidad de campo dentro de un invernadero. En el experimento uno se adicionó rastrojo de maíz estéril al 0.05% de la masa del sustrato.

Cosecha de experimentos El experimento uno estuvo subdividido en tres grupos (cada uno con ocho tratamientos) los cuales se cosecharon a la segunda, cuarta y octava semana. En el segundo experimento se colocaron 2 larvas de tercer estadio de P. vetula a la tercera semana después de la siembra y se cosechó en la séptima semana.

Persistencia de Beauveria

bass iana en

suelo

Se pesaron 4g de suelo y se diluyeron en 36 mL de agua estéril en un tubo tipo Falcon con capacidad de 10 mL, la muestra se agitó por un lapso de 2 minutos y se tomó una alícuota de 1 mL que fue transferida a otro tubo Falcon. En cada tubo se agregó previamente 9 mL de agua destilada, con el objetivo de efectuar diluciones seriadas (10 -2, 10-3, 10-4 y 10-5). Una vez hechas la diluciones, en cámara de flujo laminar se sembraron 100 µL de esta suspensión en una caja Petri con medio de cultivo semiselectivo para B. bassiana. La siembra de cada dilución se realizó por duplicado y las muestras se incubaron durante nueve días en oscuridad a 26°C y se procedió a contar el número de colonias que se expresaron en UFCg-1 de suelo seco. La humedad del suelo se determinó mediante la diferencia de pesos antes y después de un secado del sustrato en horno durante 72 horas a 80 oC (Kessler et al., 2003).

Colonización de HMA El primer paso para determinar la colonización de HMA fue la tinción de raíces. El procedimiento utilizado es una modificación de la técnica de Phillips y Hayman (1970) y consistió en aclarar 2g de raíces con una solución de KOH al 10% en baño María por 20 minutos a 90°C, posteriormente las muestras fueron colocadas en peróxido de hidrógeno (H 2O2) por 20 minutos a temperatura ambiente y finalmente se tiñeron con azul tripano al 0.05% por 5 minutos a 90°C en baño María. Las raíces teñidas se almacenaron en frascos de plástico con glicerol. El conteo de vesículas y arbúsculos en el córtex de la raíz se realizó por el método de línea-intercepto (Giovannetti y Mosse, 1980) basado en la presencia-ausencia de estructuras micorrízicas en el córtex de las raíces que interceptan sobre las líneas de una cuadrícula (1x1 cm) dibujada en la caja Petri, en la cual se coloca la muestra. Para el conteo se utilizó un microscopio estereoscópico (Marca Olympus SZX7, modelo Micros-AmScope) con aumento 40X.

Análisis estadísticos En el aislamiento de HEP, la densidad se calculó como unidades formadoras de colonias por gramo de suelo seco. Los análisis estadísticos se llevaron a cabo con el programa Statgraphics Centurion XVI (v. 16.1.17). Para el caso de las

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interacciones, se realizaron análisis de varianza factoriales de 2 y 3 vías, con un nivel de significancia de 0.05, con el programa StatGraphics Centurion XV.II. Las diferencias entre los tratamientos fueron analizados por la prueba LSD de rangos múltiples. La homogeneidad de varianza fue verificada mediante la prueba de Bartlett. Los datos de colonización de HMA fueron transformados mediante la función arcoseno.

Resultados y discusión HEP y sistemas de producción de maíz Se obtuvo un total de 343 aislados. El estado de México, con un sistema de producción tradicional de maíz, registró el mayor número (181), seguido de Michoacán (145) y, finalmente, Guanajuato (17), con un sistema de producción intensivo. M. anisopliae estuvo ausente en el estado de México y Guanajuato (figura 2). La especie más abundante fue B. bassiana; la menos abundante M. anisopliae (figura 3).

Figura 2. Número de aislados por es ecie Estado.

Figura 3. Abundancia relativa de los HEP.

La densidad de Unidades Formadoras de Colonias (UFC) por gramo de suelo seco para cada especie de HEP, sitios de muestreo y etapas fenológicas del maíz se muestra en las figuras 4, 5 y 6. De acuerdo a los análisis de varianza para cada especie se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre sitios y, únicamente en el caso de B. bassiana, se encontró una diferencia estadísticamente significativa por etapa fenológica. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la interacción entre sitio y etapa. Los valores de P ≤ 0.05 se ilustran en el cuadro 1. Con base en la prueba de comparación de medias LSD, la figura 7 muestra la diferencia entre tratamientos, tomando como referencia el sitio. Debido a que las prácticas agrícolas tienen impacto en la formación de las comunidades microbianas del suelo (Bajsa et al., 2013) se podría inferir que el estado México presentó mayor abundancia de HEP debido a las prácticas tradicionales (sin uso de insumos químicos y siembra de variedades criollas). En cambio, en

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Guanajuato, con un sistema de producción intensivo, basado en el uso de insumos químicos y variedades de maíz mejorado, se encontró la menor abundancia de HEP. Muchos estudios han concluido que los fungicidas, y en algunos casos los herbicidas, pueden reducir significativamente la germinación y el desarrollo de los HEP (Samson et al., 2005; Yáñez y France, 2010; D'Alessandro et al ., 2011). Los fungicidas son más perjudiciales para los HEP. La toxicidad de los fungicidas para los HEP puede variar por principio activo y la especie de interés (Klingen et al ., 2002). Además, los insecticidas pueden ser indirectamente perjudiciales para los HEP cuando sus potenciales hospederos son eliminados de un agroecositema.

Figura 4. UFC de B. bassiana en sitios de muestreo y etapas fenológicas del maíz.

Figura 6. UFC de Paecilomyces spp. en sitios de muestreo y etapas fenológicas del maíz.

Figura 5. UFC de M. anisopliae en sitios de muestreo y etapas fenológicas del maíz.

Figura 7. UFC por especie de HEP en cada sitio de muestreo.

Potencial de HEP como agentes de control biológico De la evaluación de 343 aislados de HEP ( B. bassiana, M. anisopliae y Paecilomyces spp.) como agentes de control biológico, 114 registraron porcentajes de infección y mortalidad igual o mayor al 80% a los 6 días después de la aplicación del tratamiento (1x10 4 esporas mL -1) en larvas de último estadio

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de G. mellonella . De éstos, 111 aislados (32.36%) del total, correspondieron a B. bassiana y tres aislados fueron de M. anisopliae (0.87%), los aislados de Paecilomyces spp., no ocasionaron infección y mortalidad de larvas. Es interesante mencionar que el 99% de los aislados de B. bassiana con potencial como agentes de control biológico fueron aislados de suelo del estado de México y únicamente el 1% de Michoacán. Cuadro 1. Valores de P ≤ 0.05 obtenidos del análisis de varianza. B. bassi ana

M. aniso pliae

Paecilomyces

spp.

Factor A:Sitio B:Etapa Interacción AxB

0.0038 0.0000 0.0802

0.0000 0.9748 0.9986

0.0000 0.3986 0.8892

Interacciones entre HEP, HMA, gallina ciega, fertilización y plántulas de maíz La presencia de los microorganismos del suelo, incluidos los HMA, fueron un factor determinante para el desarrollo de la biomasa vegetal. Por el contrario, ni la presencia de B. bassiana ni la adición de rastrojo de maíz influyeron en esta variable (cuadro 2). Cuadro 2. Valores de probabilidad (p) asociados a los análisis de varianza (ANOVA) de tres vías, a las dos, cuatro y ocho semanas del experimento (n=4) para determinar los efectos del suelo, B. bassiana y rastrojo de maíz sobre las variables de respuesta: peso seco parte radical (PSPR), peso seco parte aérea (PSPA), peso seco total (PST) y la relación PSPR/PSPA. S= Suelo, Bb= B. bassiana, MO= materia orgánica (rastrojo de maíz).

En éste experimento, la inoculación del aislado comercial de B. bassiana a una densidad inicial de 10 7esporas por g -1 no afectó la biomasa vegetal, lo que resalta su importancia como agente de control biológico de plagas sin afectar el

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crecimiento de la planta de maíz, situación que contrasta con otros resultados de investigación, donde se relaciona a B. bassiana como probable promotor del crecimiento vegetal (Vega et al ., 2009). A la octava semana, la colonización de HMA nativos fue mayor en los tratamientos en los que se inoculó B. bassiana (cuadro 3 y fig. 8). Cuadro 3. Valores de probabilidad (p) asociados al análisis de varianza (ANOVA) de tres vías (n=8) a las dos, cuatro y ocho semanas de iniciado el experimento (n=4), para determinar el efecto del suelo, B. bassiana, y rastrojo de maíz sobre las variables de respuesta: colonización de HMA y densidad en el suelo de B. bassiana. S= Suelo, Bb= B. bassiana; MO= Materia orgánica (rastrojo de maíz). Factores principales Semanas S Bb MO S x Bb S x MO Bb x MO S x Bb x MO

Variables 2 0.205 0.085 0.017 -

% HMA 4 0.132 0.457 0.999 -

8 *** 0.160 0.444 -

2 *** 0.838 0.827 -

UFC Bb g-1 4 *** 0.591 0.585 -

8 * 0.576 0.780 -

*p=≤ 0.05, ***p=≤ 0.01

Figura 8. Colonización total (%) por HMA en presencia y ausencia de materia orgánica (MO) y de B. bassiana. Datos analizados con la prueba LSD de múltiples rangos (p<0.05) donde las letras hacen referencia a diferencias significativas y las barras representan el error estándar. La densidad de B. bassiana disminuyó de 10 7 hasta 10 5 conidios g-1 en ocho semanas. En los tratamientos con suelo esterilizado la disminución de la densidad de B. bassiana fue menor en comparación con las plantas con suelo no estéril

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(esto es, con microorganismos rizosféricos y los HMA) (cuadro 3). La materia orgánica no afectó a las poblaciones del HEP ni la colonización de los HMA nativos, del mismo modo que tampoco se observó incremento en el crecimiento del maíz. Por otra parte, el análisis de varianza mostró que los HMA, B. bassiana y P. vetula fueron importantes en la determinación de la biomasa vegetal, además, hubo interacción entre estos (cuadro 4). Mientras que el efecto de los HMA tuvo un efecto principalmente en la parte aérea, B. bassiana lo tuvo en la raíz de la plántula, y el de herbivoría fue evidente en ambas partes de la planta. Cuadro 4. Valores de probabilidad (p) asociados a los análisis de varianza (ANOVA) (n=5) para determinar los efectos de P. vetula , B. bassiana y HMA sobre las variables de respuesta: peso seco parte radical (PSPR), peso seco parte aérea (PSPA), peso seco total (PST) y el radio PSPR/PSPA. HMA= hongos micorrízicos arbusculares, Bb= B. bassiana, Pv= P. vetula Factores principales HMA 0.391Bb Pv*** HMA 0.227x Bb HMA x Pv0.072 Bb x Pv0.068 HMA x Bb x Pv

Variables PSPR (g) 0.288 * *** 0.294 0.276 0.234 *

PSPA (g) *** 0.134 *** 0.609 0.129 0.079 *

PST (g) *** * *** 0.352 0.909 0.856 ***

PSPR/PSPA *** 0.391 *** 0.227 0.072 0.068 ***

*p≤ 0.05; ***p≤ 0.01

La presencia de B. bassiana se relacionó a los tratamientos con mayor biomasa de raíces. En tanto que la herbivoría de dos larvas por maceta disminuyó el PSPR. Los HMA no influyeron en la determinación de esta variable, sin embargo, los HMA interactuaron sinérgicamente con B. bassiana y contribuyeron a mantener un crecimiento mayor de las raíces, en presencia de P. vetula . Los HMA nativos contribuyeron al aumento significativo del PSPA, mientras que P. vetula lo disminuyó y B. bassiana no tuvo efecto. Es notable que para esta variable es más evidente la influencia de los HMA, además de que en los tratamientos donde no hubo HMA, la falta aparente de respuesta a los otros factores estudiados ( B. bassiana y P. vetula ) sea consecuencia de falta de P (presente en bajas concentraciones en el suelo), que actúa como recurso limitante, por lo que la planta ya no puede crecer más allá de un umbral. Con respecto al PST y a la relación PSPR/PSPA, los HMA también tuvieron un efecto positivo principalmente en la parte aérea y B. bassiana en la raíz. P. vetula tuvo un efecto negativo sobre las plantas.

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Conclusiones Los HEP se encuentran asociados a los sistemas de producción de maíz, pero la ocurrencia de especies y densidad fluctuó en función del tipo de manejo y localidad. En el sistema de producción de maíz con bajos insumos se registró la mayor cantidad de aislados, los cuales tuvieron un alto potencial como agentes de control biológico Los resultados de selección de HEP son preliminares, cada aislado seleccionado deberá evaluarse en insectos plaga, en principio, con hábitos

edafícolas como la “gallina ciega” y “diabrótica” que con frecuencia ocasionan daños considerables en agroecosistemas maíz en agroecosistemas maíz de Michoacán, Guanajuato y Estado de México. Las interacciones entre HMA y B. bassiana disminuyeron los efectos negativos de la herbivoría de P. vetula sobre la biomasa vegetal. B. bassiana fue promotor de la colonización de los HMA, quienes en todos los experimentos fueron importantes en el desarrollo y nutrición del maíz. El daño provocado por el tercer estadio de P. vetula estuvo determinado por el número de larvas y redujo la biomasa vegetal. Se resalta la importancia de estudiar las interacciones microorganismoinsecto-planta en su complejidad, donde se tome en cuenta la relación entre las especies, su comportamiento y sus funciones ecológicas. Observamos que B. bassiana podría tener una función adicional a su papel como entomopatógeno.

Agradecimientos Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), por el financiamiento al

proyecto de investigación “Importancia de los microorganismos benéficos de la rizósfera en la producción sustentable del maíz” (con clave T2012 -179319) del cual esta investigación formó parte.

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PRIMER REPORTE DE HONGOS NEMATÓFAGOS CONTRA Meloidogyne

spp, EN EL NORTE DE SINALOA, MÉXICO.

Juan Fernando Sánchez Portillo1* Gabriel Antonio Lugo García1 Manuel Mundo Ocampo2 Álvaro Reyes Olivas1 Irma De Ley Tandingan2 J. Ole Becker 2 1Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte Universidad Autónoma de Sinaloa 81110 Juan José Ríos, Ahome, Sinaloa 2Departament of Nematology Universidad de California 900 University Ave. 92521 *[email protected]

_______________________________________________________________________________

En: Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas. Lugo G. G. A., Aragón G. A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autónoma de Sinaloa y La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. pp. 207-226. ISBN: 978 607 525 103 5 __________________________________________________________________


Resumen La producción de diversos cultivos hortícolas en el Norte de Sinaloa está siendo limitada por el ataque del “Nematodo Nodulador” Meloidogyne spp.; la búsqueda de alternativas para el manejo de este fitoparasito surge como respuesta a esta problemática. La aplicación de hongos nematófagos se ha reportado como una posible medida de control biológico, principalmente cuando se utilizan poblaciones nativas. Este trabajo tiene como objetivo la busqueda e identificación de algunas poblaciones de hongos nematófagos existentes en suelos del Valle del Fuerte, Sinaloa, donde se producen cultivos de pimiento morrón en condiciones protegidas y susceptibles a Meloidogyne spp. El estudio se realizó de enero 2013 a julio 2014 en cuatro zonas productoras de chile c.v. Lorca Bell Pepper del Valle del Fuerte, donde se recolectaron muestras de suelo, las cuales fueron procesadas mediante los métodos embudo de Baermann y espolvoreado en placa (Agua-agar). Para purificar y seleccionar hongos nematófagos, los aislamientos se transfirieron a placas con agar harina de maíz, identificándose las estructuras morfológicas para el diagnóstico a nivel género. Se identificaron a los géneros: Arthrobotrys, Dactylella, y Nematoctonus , clasificados por sus mecanismos de ataque a los nematodos: 1) nematodo-trampeo utilizando trampas adhesivas o de hifas mecánica, 2) el uso de hongos endoparásitos sus esporas y 3) Parásitos invasores respectivaente.

Palabras clave: Hongos nematófagos, Dactylella, Arthrobotrys, Nematoctonus. Abstract The production of several horticultural crops in the north of Sinaloa, México, is being limited by the presence of "Root knot nematode" Meloidogyne spp. The search for alternatives for the management of this parasite includes the use of nematodes trapping fungi. The isolation and identification of native nematophagous fungi in the Valle del Fuerte, Sin., is the objective of this research. The study was conducted between January 2013 and July 2014. Soil samples from four producing regions Bell Pepper chile c.v. Lorca, , were processed by Baremann funnel method and sprinkling plate (water-agar). To purify and select nematophagous fungi isolates were transferred to agar plates with corn meal agar, identifying morphological structures for the diagnosis of gender level. Were identified three species of nematophagous fungi: Dactylella, Arthrobotrys y Nematoctonus. classified by their mechanism of attacking nematodes : 1) nematode - trapping using mechanical or adhesive traps hyphae , 2) the use of fungal spores and endoparasites 3) invading parasites.

Keywords: Nematophagus fungi, Dactylella, Arthrobotrys, Nematoctonus.

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Sánchez et al ., Hongos nematófagos contra Meloidogyne spp, en Sinaloa, México

Introducción El cultivo de pimiento morrón ( Capsicum annuum L.) es una de las actividades más importantes en el sector hortícola de México; en el año 2014 nuestro país ocupó el segundo lugar a escala mundial por superficie cultivada (129,839.08 ha) y el décimo lugar en rendimiento de fruto (21.13 t·ha -1), la producción alcanzada en ese año fue de 2,630,975.12 t (SIAP-SAGARPA, 2014). Este tipo de chile, también conocido como chile dulce o Bell, tiene importancia económica especialmente en los estados de Sinaloa, Sonora y Baja California Sur porque exportan la producción; mientras que al mercado nacional lo abastecen principalmente Sinaloa y Morelos. En el cierre de la temporada 2006-2007 se exportaron 214,476 t, con valor de 226,226,537 dólares americanos (CIDH, 2007). La riqueza y variedad de vida en el suelo y en la materia orgánica, junto con asociaciones físicas muy estrechas entre los diferentes grupos de microorganismos, ha conducido al desarrollo de asociaciones depredadoras o parasíticas. Entre éstas, una de las más fascinantes, es la relación que existe entre los nematodos y los hongos depredadores (Barron,1977). Se conocen aproximadamente 150 especies de hongos que atacan nematodos. Los hongos nematófagos han sido considerados dentro de los principales enemigos naturales de los nematodos, aunque también estos a su vez están sujetos a un gran número de antagonistas naturales que ocasionan una fungistasis del suelo, que impide que los hongos germinen y proliferen de una forma ilimitada (Lockwood,1964). Grønvold et al. (1996) lo define en base al control biológ ico aplicado: “Es un método ecológico diseñado por el hombre para disminuir la población de parásitos o plagas a densidades subclínicas aceptables o mantener esas poblaciones a niveles no dañinos usando antagonistas vivos”.

El control biológico es solo una herramienta de control que no pretende eliminar a los organismos “blanco”; sino solamente disminuir sus poblaciones, por

lo que no puede ser usado como un substituto de la quimioterapia, lo que intenta este sistema es mantener niveles bajos de parasitismo en las plantas promovido por la interacción entre el patógeno y el antagonista. El reto es demostrar que los hongos nematófagos y sus metabolitos pueden ser aplicados exitosamente en el control de de fitonematodos con los beneficios sobre los costos de producción. Los hongos nematófagos son organismos del suelo que poseen la capacidad de transformar sus micelios en trampas especializadas para capturar y destruir nematodos ya sea en el suelo o en las heces de los animales (Barron et al., 1997) (Figura 1). Las trampas producidas por los hongos nematófagos pueden ser de diversos tipos dependiendo del género y especie que se traten y que se describen acontinuación:

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a) Botones adhesivos: Son estructuras en forma de pequeños bulbos o botones que producen una sustancia adhesiva en donde los nematodos son capturados e inmovilizados. b) Ramas o dedos adhesivos: Son estructuras en forma de columnas o dedos adhesivos. Los nematodos son capturados por adhesión a las ramas. c) Anillos simples: Estos anillos son órganos pasivos y su diámetro es de un calibre similar al de la mayoría de los nematodos del suelo. Los nematodos son capturados por el deslizamiento a través del anillo, el cual entra a presión alrededor su cuerpo. d) Redes adhesivas escalariformes: Son estructuras que inician su desarrollo al igual que las ramas o columnas adhesivas pero se anastomosan en su parte superior. Los nematodos son capturados por adhesión. e) Redes adhesivas: Son redes adhesivas de anillos tridimensionales. Los nematodos son capturados en dichas redes. Estos órganos de captura son los más comunes, secretando una capa de sustancia adhesiva en su superficie. f) Anillos constrictores: Están formados por tres células que se hinchan cuando un nematodo penetra en el interior del anillo.

Figura 1. Aspecto de órganos de captura de hongos nematófagos. a) Botón adhesivo; b)Ramas o dedos adhesivos; c) Botón simple; d) Redes escalariformes; e) Redes tri-dimensionales; f) Anillos constrictores. (Tomado de Mendoza y Valero, 2009)

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Los hongos nematófagos para su estudio se dividen en cuatro grupos dependiendo de su modo de infectar nematodos como se describe a continuación en:

1.- Hongos atrapadores de nematodos: Estos hongos forman diversos tipos de órganos de captura a partir de la especialización de sus hifas. Son medios o buenos saprotrofos, y en muchos casos la formación de las trampas debe ser inducida por los propios nematodos. Hay dos mecanismos diferentes en la función de las trampas: adhesivos y mecánicos (Nordbbring-Hertz et al., 1988). Sea cual sea el mecanismo, el hongo penetra la cutícula del nematodo por la trampa formando el bulbo de infección dentro del nematodo, a partir del cual las hifas tróficas crecen dentro del cuerpo y digieren sus contenidos (Jansson and Nordbbring-Hertz, 1988). Dentro del cuerpo y digieren sus contenidos (Jansson and Nordbbring-Hertz, 1988). Dentro de los géneros más comúnmente estudiados de hongos atrapadores de nematodos son (Van Oorschot, 1985, Rubner, 1996) y (Campos et al., 2009). 2.- Hongos endoparásitos o endozoicos: Los hongos endoparásitos utilizan sus esporas para infectar nematodos. Estos hongos son a menudo parásitos obligados de nematodos, y fuera del cuerpo infectado del nematodo aparecen sólo como estructuras de diseminación. Las esporas de estos hongos pueden ser zoosporas móviles (Catenaria spp.), que se enquistan sobre el nematodo adhiriéndose a él y penetrando la cutícula, conidios adhesivos ( Drechmeria coniospora) o conidios que son ingeridos ( Harposporium spp.) por los nematodos bacteriófagos (Barron,1977). 3.- Hongos parásitos de huevos: Estos hongos infectan estadios no móviles (huevos) de nematodos. Producen apresorios que son estructuras de infección en los extremos de las hifas que se adhieren a la cubierta del huevo. La cubierta del huevo es penetrada por el hongo y el contenido es digerido. (Barron, 1977). Los géneros más comunes de este grupo son Pochonia (=Verticillium spp., y Paecillomyces spp.). 4.- Hongos productores de toxinas: El hongo más común de este grupo es el descomponedor de madera Pleurotus ostreatus (seta yesquera) y otros Pleurotus spp. Las hifas de estos hongos unos "tallos" cortos que contienen una gota de toxina. Tras ponerse en contacto con la toxina, el nematodo es rápidamente inmovilizado y las hifas del hongo crecen quimiotrópicamente (dirigidas) a través de la boca del nematodo, que como en el caso de los anteriores hongos nematófagos, es digerido. El control biológico de nematodos a través de hongos nematófagos es una alternativa prometedora para el manejo de los parásitos de plantas (Duponnois et al ., 2001; Sorbo et al ., 2003; Singh et al ., 2007), por lo tanto se han realizado estudios extensos de su taxonomía, filogenia, biología y ecología (Cooke 1963;

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Kerry 1987; Sayre y Walter 1991; Sikora 1992; Morton et al ., 2004; Dong y Zhang 2006). Los hongos nematófagos son considerados un grupo importante de microorganismos del suelo que pueden (¿reducir?) las poblaciones de nematodos parásitos de las plantas y animales. Estos hongos se clasifican en cuatro grupos demanera general con base a los mecanismos de ataque a los nematodos, 1.Hongos atrapadores de nematodos: estos utilizan nódulos o hifas para la formación de órganos de captura , pertenecen a un grupo de ascomicetos asexuales con especies definidas por su tipo de dispositivos de captura (Scholler et al ., 1999; Li et al ., 2005; Yang y Liu, 2006; Yang et al ., 2007) 2.- Hongos endoparásitos, los cuáles utilizan esporas para infectar al nematodo, 3.- Los hongos que utilizan las puntas de sus hifas para invadir hembras y huevecillos y 4.- Hongos productores de toxinas que inmovilizan a los nematodos (Kendrick, 2001; Liu et al ., 2009). El control químico sigue utilizándose como la opción más rápida para enfrentar los problemas fitosanitarios con nematodos. Sin embargo, las implicaciones ambientales son un tema muy discutido actualmente y, ante este panorama, el control biológico surge como una alternativa promisoria para el control de patógenos y plagas incluidos los nematodos fitoparásitos. Los hongos nematófagos son habitantes del suelo que utilizan sus esporas o micelio para infectar nematodos vermiformes (Capstrick et al , 1957). Se les encuentra en diferentes tipos de sustratos y son capaces de sobrevivir en condiciones climáticas o nutricionales extremas en diferentes regiones geográficas del mundo (Gray y Soh, 1989). Su abundancia varía de 1.8 a 150 propágulos por gramo de suelo y esto obedece principalmente a la cantidad de materia orgánica, contenido de agua, tipo de suelo, temperatura y presencia de nemátodos hospederos (Persmark y Jansson, 1997). Por otra parte, los antagonistas de los nematodos han sido agrupados en un amplio rango de organismos en sus diversos hábitats en la naturaleza están formados por una gran variedad de organismos que forman complejos biológicos que de una o de otra forma interactúan entre sí formando asociaciones biológicas que juegan un importante papel en el reciclaje de nutrientes. El suelo es un complejo orgánico e inorgánico formado una mezcla de partículas minerales, orgánicas y una gran variedad de microorganismos, como bacterias, hongos, algas y protozoarios unicelulares; además de una diversidad de pequeños animales como nematodos, ácaros, colémbolos (Tribe, 1980; Mendoza de Gives, 1999; Hajek, 2004) que forman microsistemas biológicos diversos. Estos microorganismos habitan el suelo en cantidades extraordinarias pudiendo llegar a encontrarse que en unos cuantos gramos de sustrato podemos encontrar hasta millones de individuos(Barron, 1977). En general los nematodos se encuentran compartiendo el mismo hábitat (suelo) con un grupo de organismos que actúan como enemigos naturales con quienes tienen que entablar una intensalucha biológica para poder subsistir

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(Hajek, 2004). En los últimos años se ha estado investigando la posibilidad de utilizar las diversas asociaciones biológicas que ocurren en la naturaleza entre los nematodos parásitos e individuos de diferentes especies con la finalidad de llegar a establecer su uso potencial para el control de las parasitosis gastrointestinales. Dentro de los principales enemigos naturales de los nematodos en el suelo que han sido identificados, se encuentran los nematodos caníbales o nematodos depredadores de nematodos (Bilgrami and Brey, 2008) que dependiendo del grupo taxonómico al que pertenezcan pueden capturar a su presa con una ancha cavidad bucal armada de dientes filosos que actúan como cuchillas desgarrando a sus presas para alimentarse de sus tejidos y a los que se les ha clasificado como Diplogastéridos (Vázquez de Jesús, 2009). Existe otro grupo de nematodos depredadores provistos de una lanceta muy grande que actúa como aguja hipodérmica que es encajada en el cuerpo de sus presas para succionar el contenidocorporal a este grupo de nematodos caníbales se les ha clasificado como Monónquidos (Rodríguez Esparza, et al ., 2007). Hasta ahora la mayoría de estudios con nematodos depredadores han sido enfocados hacia el control de nematodos parásitos de importancia agrícola y existen muy pocos trabajos con estos organismos con un enfoque hacia el control de nematodos parásitos del ganado.Sin embargo, podrían llega a ser organismos potenciales de control de parásitos de animales. Otros organismos antagónicos de nematodos han sido estudiados como posibles agentes biológicos de control como las bacterias Pasteuria penetrans (Mendoza de Gives et al ., 1999) y Bacillus thuringiensis (López Arellano et al ., 2006) y ácaros nematófagos (Bilgrami and Tahseen, 1992) aunque hasta ahora estos organismos hasta ahora siguen aún en etapa de experimentación. Jansson y Lopez-Llorca (2001) afirman que de una a cinco especies de hongos nematófagos, son recuperadas de una muestra de suelo. Dentro del amplio grupo de hongos nematófagos, los más importantes en la regulación de poblaciones de nematodos son algunas especies de los géneros: Arthrobotrys, Dactylella, Dactylellina , Gamsylella, Drechslerella, Monacrosporium, Monacrosporiella, Nematoctonus, Stylopage, Stropharia, Didymozoophag a (Chen y Dickson, 2004). Desde la descripción de Arthobotrys oligospora por Zopf en 1988 se han realizado muchos estudios acerca de la taxonomía, ecología y fisiología de estos hongos. Más de 200 especies de hongos nematófagos han sido descritas; y se conderan como un grupo con un alto potencial para ser usadas como agentes de control biológico para la supresión de nematodos fitoparásitos (Qadri, 1989; Qadri y Seleh, 1990; De Leij y Kerry, 1991; Khan y Akram, 2000; Kerry, 2000). El presente estudio contribuye al conocimiento de hongos nematófagos y representa el primer reporte de varios aislamientos obtenidos en el

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norte de Sinaloa. Además, esta aportación sienta las bases para el estudio de alternativas de manejo agroecológico de Meloidogyne spp en la zona.

Materiales y métodos Zona de estudio El trabajo fue realizado en el Valle del Fuerte, Sinaloa (Figura 2). El Valle del Fuerte, está ubicado en el noroeste del estado de Sinaloa. Sus coordenadas son 25°47'00 latititud norte y 108°00'00 longitud oeste. Tiene una altitud de 10 msnm. El Río Fuerte es de uno de los recursos hidrológicos más importantes de la vertiente del Pacifico Norte, cuyo origen se localiza en la Sierra Tarahumara, formado por la confluencia de los ríos Verde y Urique, y desemboca en el Golfo de California Se han construido canales de riego para llevar las aguas del Río Fuerte a toda la región, ayudando así a que se desarrolle la agricultura. Su área de cuenca, estimada por la Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos, es de 33 mil 590 kilómetros cuadrados y escurre un volumen de agua promedio de 4,838 millones de metros cúbicos. (Semarnat, 2016). Procedimiento de Muestreo Las muestras de suelo fueron colectadas de la rizosfera en áreas naturalmente infestadas por el complejo de especies de Meloidogyne, durante el ciclo agrícola 2013-2014 primavera verano (P-V) y otoño invierno (O-I). Los invernaderos a muestrear se eligieron tomando en cuenta dos factores: 1.- Producción bajo condiciones de invernadero casa sombra y 2.- Productores cooperantes para realizar y seleccionar los sitios de muestreo. Cada muestra compuesta consistió de 2.5 kg., de suelo, las etapas de muestreo en el cultivo se definieron de acuerdo con los estados de desarrollo vegetal: (0-30ddt-trasplante) inicial, (60 y 90ddt-madurez de fruto) intermedio y (120ddt-cosecha) final del cultivo. Los ejidos seleccionados son los siguientes: Las Panguitas (25°54'56.65"N 108°50'16.70"O), Campo 35 (25°49'32.02"N 108°54'20.77"O), Jiquilpan (25°47'41.4"N 108°55'52.8"O) y Estación Bamoa (25°50'11.33"N 108°54'37.20"O). El cultivo de chile en estas zonas se caracteriza por realizarse en condiciones protegidas cuyos sitios agrícolas se encontraron establecidos con chile c.v. Lorca Bell pepper susceptible a Meloidogyne spp. Se realizaron 20 visitas de campo. Para el aislamiento de larvas parasitadas y hongos nematófagos del suelo se delimitaron en cada malla sombra y para cada sitio de estudio, reconocidas con problemas del nematodo agallador; en los sitios seleccionadas se establecieron dos áreas de muestreo de 140 m2, separadas entre si por una distancia de 1.60 metros, con la ayuda de una barrena modelo LS Soil Sampler de 91.4cm con un tubo de muestreo de 27.5 cm se colectaron 25 submuestras en zig-zag dentro del área con problema del nematodo agallador, a una profundidad de 25 cm, obteniendo en promedio de 2 a 2.5 kg de suelo por muestra compuesta almacenadas en bolsas de polietileno en el interior de una

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hielera debidamente etiquetadas y trasladadas al Laboratorio de Nematología de la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte de la Universidad Autónoma de Sinaloa, para procesarlas. Se determinaron las coordenadas geográficas en cada invernadero tipo casa sombra mediante un geoposicionador marca Etrex ® Garmin.

Figura 2. Sitios de muestreo para la identificación de hongos nematófagos de las regiones productoras chile Bell Pepper en el Norte de Sinaloa. (Fuente: Google Earth 2015).

Recolecta de nematodos parasitados y hongos nematófagos Se recolectaron muestras de suelo de la raíz del cultivo de chile c.v. Lorca Bell Pepper dentro áreas naturalmente infestadas por el complejo de especies de Meloidogyne, durante el ciclo primavera verano (P-V). Las muestras de suelo fueron recolectadas en la etapa de madurez del fruto (60 y 90 días después del trasplante) y final de cosecha (120 días), con la ayuda de una barrena modelo LS Soil Sampler se colectaron 25 submuestras en zig-zag dentro del área con problema del nematodo agallador, a una profundidad de 25 cm, obteniendo en promedio de 2 a 2.5 kg de suelo por muestra compuesta. El método utilizado para la extracción de larvas parasitadas de hongos nematófagos se realizo de muestras de suelo de la raíz del cultivo de chile c.v. Lorca Bell Pepper dentro áreas naturalmente infestadas por el complejo de especies de Meloidogyne, a una profundidad de 25 cm, durante el ciclo otoño invierno (O-I), bajo el método de embudo de Baermann modificado según Christie y Perry(1951), el cual consiste en suspender el suelo en un determinado volumen de agua y, después de un corto período de reposo, la suspensión se vierte sobre un juego superpuesto de tamices de 100 y 400 mallas Duvesa ® . El suelo retenido en el tamiz más fino, se transfiere a un cilindro con fondo de tela, que posteriormente se coloca en el embudo. Después de 24 a 48 horas, todas las formas activas de nematodos han pasado a través de la tela o papel y pueden ser recogidas en un pequeño volumen de agua al retirar la pinza mohr de la manguera. Los nematodos encontrados se

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observaron bajo un microscopio compuesto marca Nikon Eclipse E200, los nematodos que demostraron parasitismo se colectaron con la ayuda de una micropipeta 10 a 100 μL eppendorf ® y se colocaron en placas con medio aguaagar 5 g L-1 (A-A) (Barron, 1977).

Aislamiento de hongos nematófagos Esta fase se llevó a cabo en el Laboratorio de Nematología en la Facultad de Agricultura Valle del Fuerte. Las muestras de suelo se procesaron mediante el método de “espolvoreado en placa” descrito por Barrón (1977) para el aislamiento

de hongos nematófagos. La técnica consistió en utilizar por cada sitio de muestreo, se selecciono un gramo de suelo previamente tamizado y de forma estriada se hizo crecer la diversidad de micelio (Figura 3A), en cajas Petri de 9 cm de diámetro con agua-agar (A-A) y 1 g de la muestra de suelo tamizado. Con la ayuda de una espátula se realizó un estriado en la placa (A-A). Las cajas se incubaron a temperatura ambiente (27-30ºC) y luz fluorescente. A partir del cuarto día de incubación las cajas se observaron diariamente con un microscopio estereoscópico Labomed Luxeo 4Z ® , en busca de nematodos parasitados (Figura 3A-C). Las observaciones se realizaron por una semana más con el fin de aumentar la posibilidad de encontrar alguna estructura fúngica. Una vez observada la posibilidad de presencia de hongos nematófagos, se procedió a su aislamiento y purificación. Con la ayuda de una micropipeta de 10 a 100 μL eppendorf ® y la observación bajo un microscopio compuesto , se tomaron conidios, micelio crecidos sobre los nematodos parasitados y se colocaron en medio agar harina de maíz (CMA) (corn-meal-agar) Bbl 17 g L -1, con cloramfenicol Vixim ® al 0.1% (p/v) (Núñez 2002a) para evitar el crecimiento de bacterias. Adicionalmente se preparó otro medio especifico CMA 17 g L -1 más el reactivo rosa de vengala Fagalab ® al .5 g L-1, de acuerdo a lo descrito por (Peréz et al ., 2007) para el crecimiento especifico de Pochonia chlamydosporia. Las muestras se incubaron a temperatura ambiente (27 a 30C) y luz fluorescente y una semana después se verificó el crecimiento en medio selectivo (CMA), en las placas con medio aguaagar se observó crecimiento de micelio, las colonias obtenidas fueron transferidas en medio (CMA + cloramfenicol Vixim ® al 0.1% (p/v) (Núñez 2002) para su purificación y posteriormente en medio CMA 17 g L -1, sin antibiótico para su replicación. Los hongos identificados se conservaron en tubos de ensaye de 20 ml KIMAX ®, con medio CMA inclinado y aceite mineral Faga-lab ® a 4ºC. Los tiempos de aparición de hongos nematófagos varían considerablemente, y con el fin de recuperar la mayoría de las especies en una muestra en particular, las placas deben ser examinadas diariamente durante un máximo de diez días para asegurar encontrar los posibles hongos nematófagos del suelo incluyendo los de crecimiento lento (Barron, 1978). ™

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Figura 3. A) Estriado en placa (Agua-Agar), B-C) Larvas de Meloidogyne spp., parasitadas, F) Crecimiento de hongos nematófagos en medio especifico agarharina de maíz (CMA).

Identificación de hongos nematófagos. Se prepararon montajes semipermanentes por el método muestra entre dos vidrios (Kohlmeyer y Kohlmeyer, 1972; Connell y Padgett, 1988), el cual consiste colocar en cada portaobjetos Fisherfinest  (25 x 75 x 1 mm); una delgada sección de agar que contiene las estructuras fúngicas de cada uno de los hongos aislados, posteriormente se cubre con un cubreobjetos Fisherfinest superslip (24 x 50 mm) (Shephered, 1995). Las preparaciones e identificaciones de hongos nematófagos se estudiaron por observación directa en un microscopio compuesto marca Nikon Eclipse E200 a diferentes aumentos debido a que algunas estructuras son accesibles en aumentos menores; se compararon estructuras como son: micelio en crecimiento, conidióforos y conidios (Figura 4). Las estructuras de trampeo solo se puedieron observaral momento de transferir y purificar los hongos colectados hacia las placas con medio agar-harina de maíz sin antibiótico (CMA) y agregarles nematodos fitoparasitos de “vida libre”, la toma de microfotografías se realizo con el microscopio de contraste de interferencia Nomarski en el Laboratorio de la Universidad de California Campus Riverside. La identificación taxonómica de los hongos nematófagos se realizó mediante la utilización de las claves propuestas por Cooke y Godfrey (1964) y Barnett y Hunter(1998). La cual depende de conidios forma, septos y tamaño y la presencia o ausencia de clamidosporas (Drechsler, 1937). La colección de hongos nematófagos identificados se encuentra depositada en el Laboratorio de Nematología de la Facultad de Agricultura del Valle del Fuerte. Se conservan en tubos de ensaye de 20 ml KIMAX ®, con medio CMA inclinado y aceite mineral Faga-lab ® a 4ºC, técnica que disminuye la deshidratación del medio, retarda la actividad metabólica y reduce la posibilidad de infección por ácaros (Jong y Atkins, 1985).

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Figura 4 Microfotografías de hongos nematófagos aislados de suelo de zonas productoras de chile bell pepper en el Valle del Fuerte, Sinaloa. A) Red de hifas del hongo Arthrobotrys sp., B-C) Micelio, conidia y anillos no constrictores de Dactylella sp., D-F) Micelio y nódulos adhesivos de Nematoctonus sp.

Resultados y discusión Se obtuvieron 15 aislamientos de hongos asociados al cultivo de chile Bell Pepper de cuatro zonas productoras del Valle del Fuerte, 14 fueron identificados y uno más se clasificó como micelio estéril ya que no produjo estructuras de reproducción que facilitaran su identificación. De los 14 aislamientos, 11 corresponden a honogs fitopatógenos y 3 hongos nematófagos. Basados en sus descripciones microscópicas y aspectos morfológicos, los hongos fueron fitopatógenos corresponden a 11 géneros Fusarium, con 25%, seguido de Phytophthora, 19%, Sclerotinia, 13%,, Phythium, 8%, Aspergillus, 6%, Trichoderma, 5%, Fusarium moniliforme 5%, Corynespora, 5%, Geotrichum, 3%, Rhizoctonia, 2% y F. Oxysporum 9%. Los géneros nematófagos asociados a suelos infestados por Meloidogyne spp., se aislaron tres géneros basado en sus descripciones microscópicas y aspectos morfológicos. El género más frecuentemente encontrado fue Dactylella, 11%, Arthrobotrys, 5% y Nematoctonus, 4%. En el ejido Las Panguitas fue donde se presentó el mayor número de hongos aislados (57%), seguida del “Campo 35” (21%), Jiquilpan con

(12%) y Estación Bamoa con el 10%. Adicionalmente al porcentaje de hongos nematófagos obtenidos de los sitios Las Panguitas y “Campo 35” se han adoptado

prácticas culturales como la rotación de cultivos al término de la cosecha, con pastos forrajeros, crotalaria y rábano.

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Por su parte (Velasco, 2002), encontró que la adición de materia orgánica mejora considerablemente las propiedades del suelo. Al incorporar abonos orgánicos se ha registrado un efecto positivo en las poblaciones de bacterias, actinomicetos y hongos benéficos estos resultados coinciden con lo reportado por otros autores (Sánchez et al , 1987; Álvarez-Solís et al , 1992). Hajieghrari y colaboradores (2008 confirmaron que el p.H, la temperatura y materia orgánica son parámetros clave en el crecimiento, esporulación y la capacidad saprófita de los hongos. Otros trabajos reportados (Capstick et al , 1957; Giuma y Cooke, 1972) afirman que los nemátodos que viven en suelos normalmente serán colonizados por hongos parásitos, por lo tanto, se pueden aislar mediante la extracción de los nematodos del suelo y transferidos en agar a bajas concentraciones. En estudios previos (Flores et al , 2007; Flores et al , 2008; Franco et al , 2009; Hidalgo et al , 2000; Pérez et al , 2007) han obtenido aislamientos de hongos nematófagos con un alto potencial de parasitismo promisorios al reducir las agallas en raíces de jitomate. (Gan et al , 2007; Huang et al , 2004) confirman que las quitinasas en hongos nematófagos degradan los componentes quitinolíticos en los huevecillos de los nematodos de la raíz. Estos aislados son semejantes al trabajo obtenido por (Verdejo et al , 2002), encontraron Dactylella ovi-parasitica, Pochonia chlamydosporium y P . catenulatum, asociados a masas de huevos de Meloidogyne spp. (Nuñez, 2002) comprobó la presencia de tres especies de Cladosporium spp., asociados a quistes de Globodera rostochiensis en el cultivo de papa (Solanum tuberosum L.) en la región del Cofre de Perote, Veracruz. (Yang, et al , 2012) reporta a Dactylella como un hongo promisorio como parásito de huevos de la familia Heteroderidae. Resultados semejantes reportan a Dactylella como viable en el parasitismo de hembras jóvenes lo cual reduciría la ovipostura de huevecillos de Meloidogyne spp. (Smith et al , 2011). Otros trabajos realizados por (Timper et al , 1993) demuestran poca virulencia de Nematoctonus es por ello que se sugiere pruebas de patogenicidad y comprobar su efectividad biológica en fitonematodos de la región. Persson y colaboradores, 1993 afirman que los aislados de hongos nematófagos como Arthrobotrys dactyloides y A. superba, tienen la capacidad de colonizar las raíces de las plantas de tomate y posterior las larvas infectivas resultando un control biológico eficaz. Estudios anteriores, (Jaffee y Muldoon, 1997; Jacobs, 1997; Galper et al , 1995, Stirling et al , 1998; Stirling y Mani, 1995) reportan la capacidad de Arthrobotrys de suprimir a Meloidogyne spp. Los resultados obtenidos coinciden con trabajos donde Meloidogyne se encuentra asociado a microorganismos benéficos del suelo (Gallegos et al , 2009).

Conclusiones La existencia de hongos nematófagos asociados a cultivos afectados por Meloidogyne spp. se confirmó en tres de las cuatro regiones estudiadas. Es

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importante mencionar que para el aislado e identificación de hongos nematófagos existen otras metodologías como la técnica de centrifugación diferencial, biología molecular, las cuales pueden favorecer a futuros trabajos para obtener diversidad de hongos particularmente los endoparásitos, obligados o altamente específicos a las poblaciones de Meloidogyne spp.

Agradecimientos Agradecer el apoyo incondicional del Dr. Manuel Mundo-Ocampo, así como todas las facilidades para obtener material e infraestructura de trabajo en las diversas estancias en la Universidad de California campus Riverside y tener la oportunidad de interactuar con la Dra. Irma De Ley y Dr. J. Ole Becker.

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NOTAS SOBRE BIOLOGÍA, DISTRIBUCIÓN DAÑOS Y FLUCTUACIÓN ESTACIONAL DE C o l a s p i s

c h a p a l en en s i s

BLAKE

(COLEOPTERA : CHRYSOMELIDAE) EN JALISCO.

Juan Francisco Pérez-Domínguez1* Javier Ireta Moreno1 Rebeca Alvarez Zagoya 2 Hugo Ernesto Flores-López1 Antonio Marín-Jarillo3 1 INIFAP. Campo Experimental Centro Altos de Jalisco Carr Tepatitlan-Lagos de Moreno, km 8. Tepatitlán de Morelos, Jal. CP 47600 2 Instituto Politécnico Nacional Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional Unidad Durango, Calle Sigma 119, Fracc. 20 de Noviembre II, C.P. 34220 Durango, Dgo 3 INIFAP. Campo Experimental Bajio Km. 6.5 carr. Celaya –San Miguel de Allende C.P. 38010. Celaya, Gto *[email protected].

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En: Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas. Lugo G. G. A., Aragón G. A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Universidad Autónoma Autónoma de Sinaloa y La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. pp. 227-237. ISBN: 978 607 525 103 5 _____________ ___________________ _____________ ______________ _____________ _____________ _____________ _____________ ______________ _____________ ______


Resumen Este trabajo es un esfuerzo por reunir y analizar la información generada por el Campo Experimental Centro Altos de Jalisco del INIFAP sobre la plaga Colaspis; la información ha sido generada a lo largo de varios años y en diversas localidades de Jalisco. No existe mucha información sobre esta especie a nivel nacional; sin embargo gracias a este trabajo y al esfuerzo de varios años de generación de datos, en Jalisco se concentra la mayor parte de la información. En este trabajo es presentada información sobre la identificación, distribución, daños y fluctuación de poblaciones de C. chapalensis en Jalisco, México. Se presentan datos sobre fluctuación de poblaciones de larvas y adultos en campo y su sincronía con la fenología del cultivo de maíz y sus daños. Por último, se discute acerca de aspectos en los que es necesario generar información sobre esta especie.

Palabras clave identificación, distribución, daños, fluctuación de poblaciones , colaspis.

Abstract This paper reviews and gathers information generated in the Experimental Station “Centro Altos of Jalisco ”, of the INIFAP, Data from C. chapalensis pest were collected over four years in various locations of Jalisco. Information about distribution, damage and fluctuating seasonal variation of C. chapalensis populations were presented. In this study information on identification, distribution, damage and fluctuating populations of C. chapalensis in Jalisco,México is presented. Fluctuation data on populations of larvae and adults are presented in field. and sync with the corn crop phenology and damage.Finally, damage.Finall y, it discusses aspects that you need to generate information on this species.

Keywords: Identification, distribution, damage, populations, colaspis Introducción De los insectos crisomélidos del género Colaspis presentes en Estados Unidos de América y que están reportadas reportadas como plagas de maíz, están reportadas reportadas las especies Colaspis brunnea, C. flavida y C. beumea, encontradas en el este de las montañas rocallosas. Hacia los estados del sur son más comunes las especies C. louisianae y C. floridana (Flint y Reagan, 1984; CONABIO, 2006). En México, en la región del Bajío se ha reportado la especie C. planicostata y en Jalisco la especie de mayor importancia económica es C. chapalensis. A las especies de Colaspis, se les llama comúnmente “esqueletonizador” debido al tipo de daño en

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Pérez-Domínguez et al ., Distribución daños y fluctuación de C. chapalensis

que el insecto consume el tejido parenquimatoso y deja solo las nervaduras de las hojas (Pérez-Domínguez y Alvarez, 2002; Soltero-Díaz et al . 2011). Las larvas de Colaspis chapalensis tienen 3 ínstares, el tercer instar mide entre 3-4 mm de longitud, tiene una masa corporal abultada y es de forma curva. El cuerpo es blanco con la cabeza y la placa protorácica bronceadas justo detrás de la cabeza. Sus tres pares de patas son cortas, con grupos de sedas erectas hacia la parte baja del abdomen (Blake, 1974). El adulto de esta misma especie es un escarabajo amarillo metálico, casi dorado, ovalado, de 4 mm de longitud con hileras de punctuaciones recorriendo sus élitros longitudinalmente hasta la parte terminal del abdomen. Estos insectos, en su forma adulta, suelen ser confundidos con adultos recién emergidos de Diabrotica longicornis (Onsager, 1976; Rodd y Jensen, 1977). El esqueletonizador o Colaspis es una plaga esporádica de maíz (Michel, 1978; Pérez-Domínguez, 2006); sin embargo en los últimos tres años en la Ciénega de Jalisco, sus poblaciones se han incrementado significativamente. Su daño es más severo cuando hay condiciones ambientales que retardan el desarrollo de las semillas, o de las plantas pequeñas. También se ha encontrado que las poblaciones de Colaspis se incrementan significativamente cuando el cultivo anterior de maíz es trébol o soya (Dicke y Guhtrie 1988). El objetivo del presente trabajo es reunir y analizar la información generada por el Campo Experimental Centro Altos de Jalisco del INIFAP, en diversas localidades y 6 años acerca de la biología, distribución, daños y poblaciones de C. chapalensis en Jalisco.

Materiales y método Durante los años 2008 a 2014 se han realizado de manera inconsistente en la Ciénega de Chapala, Jalisco, diversos muestreos y recorridos de campo en los cuales se ha obtenido información de C. chapalensis. Esta información se ordena y presenta en este manuscrito como una aportación para el conocimiento de esta especie de crisomélido, ya que hay muy pocos estudios que mencionan este insecto y ninguno de ellos con la amplitud y profundidad necesarias. Básicamente, los datos aquí presentados corresponden al seguimiento que se les ha dado por cuatro años a las parcelas donde está presente esta especie. Se realizaron varias revisiones del daño ocasionados al maíz. Se ha registrado, además, la fluctuación poblacional y las condiciones climáticas presentes en campo durante la aparición de Colaspis, y se ha registrado la distribución de este insecto en la entidad.

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Resultados y discusion Identificación y Distribución En Jalisco, los primeros reportes de daños de Colaspis se dieron desde 1970, en la región Sierra de Amula, específicamente de El limón, El Grullo y Autlán, aunque en esa época se tenía la idea que la especie era C. zanthophaia (Alavez-Ramírez 1978). Después fueron reportados experimentos de evaluación de insecticidas químicos (Alavez-Ramírez, 1978; Ríos y Romero 1982) y posteriormente se pensó que este insecto era C. planicostata. Fue hasta 1982 que Balsbaugh identificó como C. chapalensis los ejemplares que le fueron enviados desde Jalisco. Los ejemplares identificados como C. chapalensis de Jalisco tienen una coloración café amarillento brillante y tiene élitros costata, finamente surcados. La longitud de los machos va desde 4.7 a 5.4 mm con promedio de 5.1 y la longitud de las hembras va de 5.1 a 5.8 mm con promedio de 5.5 mm. (Blake, 1974; Balsbaugh, 1982). El último segmento central abdominal de C. chapalensis tiene una protuberancia transversal media que termina en punta. Su mesosternum es convexo (Balsbaugh, 1982). En cuanto a su distribución, CONABIO (2016) reporta a C. chapalensis en México en los estados: Jalisco, Colima, Michoacán, Guerrero, Oaxaca, Puebla, Estado de México, Guanajuato y Querétaro. En Jalisco, existen reportes escritos de la presencia y daños de C. chapalensis en: El Limón, El Grullo, Cocula, San Martín Hidalgo, Jocotepec (Michel 1978), Amatitán, Arenal, Ahualulco, Ameca, Etzatlan, Magdalena, La Barca, Ocotlán, Jamay, Ixtlahuacan de los Membrillos, Tlajomulco, y Zapopan (Pérez –Domínguez 2014). Daños ocasionados por Colaspis chapalensis C. chapalensis no es un insecto plaga que afecte al maíz todos los años como una plaga de reconocida importancia económica, como es el caso del gusano alfilerillo (Diabrotica virgifera zeae) o la gallina ciega (por ejemplo Phyllophaga ravida y P. vetula), entre otras. C. chapalensis (Figura 1) es más bien considerada como una plaga esporádica, aunque, en los últimos años el número de parcelas afectadas por esta plaga se incrementa cada vez mas. (Pérez-Domínguez y Alvarez, 2002; Soltero et al ., 2011). En el caso de C. brunnea, que es una especie de importancia económica en la faja maicera de los E. U, sus larvas se alimentan de los pelos absorbentes de la raíz y puede alimentarse también de pequeños trozos de raíz hechos en forma longitudinal. Las raíces dañadas y desnudas no pueden absorber agua y

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nutrientes eficientemente. En contraste, Los síntomas de daño ocasionado por larvas de C. chapalensis, se observan en la parte aérea de las plantas como marchitamiento de la planta, la hoja más joven y alta que está emergiendo aparece seca o marchita, las puntas de las hojas adquieren una coloración púrpura, como si tuviera deficiencias de fósforo; después tienden a secarse desde la punta de las hojas y hasta la base. Infestaciones severas de C. chapalensis causan reducción en las poblaciones de plantas en una parcela (Dicke y Guhtrie 1988: Steffey et al. 1999).

Figura 1. Adulto de Colaspis chapalensis alimentándose de follaje de planta joven de maíz. Otra forma del daño es cuando las larvas de C. chapalensis de 2º y 3º instar se desplazan a uno o dos centímetros por debajo del suelo, justo de 3 a 6 días después de la emergencia del cultivo , en ese momento la planta puede tener de 3 a 5 hojas completas. En esa condición, el “punto de crecimiento” (la zona de crecimiento meristematico) de las plantas de maíz se encuentra precisamente de uno a dos cm debajo de la “corona” . Cuando las larvas de Colaspis muerden esa zona afectan el punto de crecimiento y causan que todas las nuevas hojas que salgan estén secas o muertas; a esto se le conoce como “corazón muerto” (Figura 2). Esto ocasiona que la planta muera y en tres días desaparece su rastro del surco. Los adultos aparecen cuando la planta tiene desde 4 a 6 hojas y se alimentan del follaje, y ocasionan perforaciones en las hojas más tiernas Estos escarabajos e alimentan preferentemente desde el cogollo de las plantas, cuando

231


el daño es intenso el adulto se alimenta también de las hojas que están completamente expuestas (figura 1). Las pérdidas de plantas por daño de Colapsis pueden variar desde 4% hasta el 21 % de la población de plantas. Si consideramos que en una se siembra aproximadamente 90,000 semillas, las pérdidas pueden ir desde las 3,600 hasta las 18,900 plantas por hectárea. Esto ocasiona que el productor tome la decisión de resembrar, incrementando así los costos de producción (Pérez-Domínguez, 2006; Pérez-Domínguez 2014). Cada año es más frecuente la práctica de resembrar en las regiones Ciénega de Chapala y Valles por problemas relacionados con esta plaga (Pérez-Domínguez, 2006).

Figura 2.- planta de maíz de 3 hojas completas, afectada por daño de chapalensis, la hoja mas nueva que va saliendo, está parcialmente seca.

C.

Fluctuación estacional de las larvas de colaspis C. brunnea y C. chapalensis terminan una generación completa en un año. Algunos datos indican que pasan el invierno como huevecillo. En el caso de C. brunnea , los huevecillos eclosionan como larvas desde los primeros días de la primavera; En suelo, las larvas de C. brunnea pueden encontrarse entre los 20 –25 cm de profundidad, alimentándose de raíces de plantas hospedantes tiernas que están presentes (Steffey, et al . 1999).

232


Colaspis brunnea completa su desarrollo en Mayo, en los estados del sureste de Estados unidos y de mediados de junio a inicios de julio en la “Faja Maicera” de l mismo país. En el caso de Jalisco, las larvas de C. chapalensis aparecen poco después de la emergencia del cultivo (en el caso de maíz de temporal desde inicios de julio). Las larvas de primer instar empiezan a aparecer desde que la planta de maíz tiene 1 o 2 hojas completas, terminan su etapa de larva cuando el maíz tiene 4 a 5 hojas completas. Las larvas de C. chapalensis en Jalisco están en el suelo en la capa de entre 0.5 cm a los 3 cm., las pupas aparecen entre los 0 y los 5 cm de suelo, mientras que las larvas de C. brunnea en E. U. aparecen hasta los 5 a 7 cm por debajo de la superficie del suelo (Arnett, et al. 1980).

Las hembras de C. brunnea en la faja maicera de los E. U. colocan los huevecillos en el suelo, cerca de las plantas hospedantes y eclosionan en 7-14 días, después de la eclosión las larvas se alimentan de raíces durante la parte final del verano. Se realizaron observaciones de campo cuando las larvas estuvieron en segundo y tercer instar. A nivel de parcela las poblaciones de C. chapalensis pueden durar entre una semana y media o hasta dos semanas (PérezDomínguez 2006; Pérez-Domínguez 2014). El cuadro 1 indica las características climáticas prevalecientes en cinco parcelas de varios municipios de Jalisco cuando ocurren las poblaciones de C. chapalensi; se incluyen las unidades calor acumuladas. Las poblaciones de C. chapalensis aparecen en campo desde que hay 150.5 ± 54.44 Unidades Calor Acumuladas; alcanzan su máxima densidad poblacional a las 412.75±10.30 y sus poblaciones desaparecen cuando se completan las 851.6± 101.81 unidades calor acumuladas. Por estos datos se aprecia que las poblaciones de C. chapalensis son de corta duración en el campo y generalmente ocurren al inicio del desarrollo del cultivo, cuando éste tiene entre dos a a siete hojas liguladas (figura 3), aunque ocasionalmente alguna población puede durar mayor tiempo. Manejo de la plaga Nemátodos entomopatógenos del género Howardula parasitan larvas de esta especie, pero su impacto en las poblaciones de C. chapalensis es poco conocido (Rudd y Jensen, 1977; Steffey, 1999). Se recomienda la rotación de cultivos para no tener todos los años maíz en la misma parcela, ya que eso contribuye a incrementar las poblaciones de Colaspis. Sin embargo en Jalisco existen grandes zonas agrícolas en las que no hay rotación de cultivos y se acostumbra el cultivo maíz-maíz.

233


Cuadro 1. Características climáticas cuando ocurren las poblaciones de chapalensis en localidades de Jalisco .

Etapa fenológica H. R. inicio Temperatura inicio U.C.A. inicio Etapa fenológica H. R. máxima población Temperatura máxima población U.C.A. máxima pobl Etapa fenológica final H. R. final población Temperatura Población Final U.C.A. población final

Ameca

Tequila

Ahualulco

La Barca

Ocotlán

V2 20 % 24 ºC 104.8 V3-V4 25 %

V4 21.5% 22 ºC 112 V3-V4 24 %

V3 23 % 23 ºC 169.5 V5 26 %

V2 20.2 % 26º C 118.75 V3-V4 25%

V3 21% 24ºC 189 V3-V4 30 %

36 ºC

27 ºC

35ºC

34 ºC

35 ºC

406 V6 21 % 33 ºC

407 V6 22 % 22 ºC

410 V7 21 % 35 ºC

428 V6 23 % 31 ªC

435.5 V7 20 % 34 ºC

736

780

828

969

947

C.

18

a r t 16 s e 14 u m / 12 s i p 10 s a 8 l o c 6 w s 4 s a 2 v e a 0 l

Figura 3.- Patrón de fluctuación poblacional de larvas de C. chapalensis a través de las primeras etapas fenológicas del maíz. Poncitlán, Jal,2013 . V2 planta con dos hojas verdaderas; V7 planta con 7 hojas verdaderas.

Para evitar las pérdidas por el daño de este insecto plaga es necesario revisar diariamente o al menos cada dos días la parcela durante los primeros 10

234


días después de la emergencia del cultivo, hacer un muestreo sistemático tomando como base al menos 6 puntos o más por hectárea. En cada punto revisar 4 tramos de 5 m cada uno, de surco con plantas, observando todas y cada una de las plantas y buscando los síntomas que presenta el daño por colaspis (PérezDomínguez 2014; Onsager, 1976). Este muestreo debe hacerse desde que las plantas emergen del suelo y hasta que tenga 6 hojas. En algunas especies está ampliamente estudiado como ocurre la etapa de invernación o de dormancia, en el caso de C. chapalensis no hay referencias que indiquen que se ha estudiado esa etapa en Jalisco o en México. Algunas especies, como C. brunnea pasan el invierno como larvas y en la primavera después de estar sembrado el maíz, continúan su desarrollo (Dick y Guhtrie 1988; Steffey, 1999). En el caso de C. chapalensis no hay estudios que confirmen que ocurre lo mismo, aunque se han encontrado larvas durante febrero y marzo en parcelas con alto contenido de materia orgánica donde la rotación es maíz-maíz, no se ha demostrado con plenitud que esas larvas sean C. chapalensis aunque morfológicamente sean parecidas.

Conclusiones La presente información debe constituir la base para realizar estudios de biología y ecología de poblaciones de este insecto plaga, ya que su importancia se ha incrementado en los últimos años. Conviene profundizar en el estudio de sus enemigos naturales factores ambientales que le afectan.

y de los

Es necesario revisar en otras regiones de Jalisco y del occidente de México para conocer más sobre la distribución de esta plaga. También es necesario estudiar otros métodos de control, asi como esquemas específicos de muestreo.

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237


238

DINÁMICA DE LA DISTRIBUCIÓN DE HUEVOS DE Diabrotica virgifera zeae

(KRYSAN Y SMITH)

(COLEOPTERA: CHRYSOMELIDAE) EN ÉPOCA SECA EN ZONAS MAICERAS DE JALISCO.

Juan Francisco Pérez-Domínguez1* Javier Ireta-Moreno1 Rebeca Alvarez-Zagoya2 Hugo Ernesto Flores López1 1 Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) Campo Experimental Centro Altos de Jalisco Apartado Postal 56 C.P. 47600 Tepatitlán de Morelos, Jalisco, México. 2 CIIDIR- IPN Unidad Durango Calle Sigma s/n Fracc. 20 de Noviembre II C.P. 34220. Durango, Durango., México *[email protected].

__________________________________________________________________ En: Diversidad, Ecología y Manejo de Plagas Edafícolas. Lugo G. G. A., Aragón G. A. y Reyes O. A. (Eds.). 2016. La Universidad Autónoma de Sinaloa y La Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. pp. 239-253. ISBN: 978 607 525 103 5 __________________________________________________________________


Resumen Se presenta información generada en Jalisco de noviembre de 2013 a junio 2014, con el objetivo de analizar la variación en la distribución de poblaciones de huevos viables de Diabrotica virgifera zeae (Krysan y Smith) a tres niveles de profundidad en diversos tipos de suelos agrícolas caracterizados por fuerte presencia de plagas rizófagas, en seis localidades de Jalisco. Se analizó la variación estacional de huevos de este crisomélido encontrados en muestras de suelo provenientes de cultivo de maíz, así como la profundidad de suelo a la que son depositados estos huevos. Las poblaciones de huevos viables tuvieron un notable decremento de abril a mayo o de mayo a junio, en las diversas localidades. En las parcelas con suelos arcillosos, la mayor cantidad de huevos fue localizada en el estrato de 2.5 a 15 cm de profundidad de suelo. A partir de ahí las poblaciones de huevososinuyeron en la medida que hubo mayor profundidad. En suelo arenoso (Zapopan) las cantidades de huevos fueron parecidas en los tres estratos revisados. La humedad del suelo fue el factor que permitió mantener vivas a las poblaciones de huevos.

Palabras Clave. Insectos en suelo, fluctuación estacional, alfilerillo.

Abstract

Information generated in Jalisco since november 2013 until june 2014 is presented with the objective to analyze variation in the distribution of eggs populations of Diabrotica virgifera zeae (Krysan y Smith) Of three levels depth in various kinds of agricultural soils with strong presence of root pests in six localities of Jalisco. seasonal variation of live eggs in this insect were analyzed in soil samples of crop maize and soil depth to which these eggs are deposited.live eggs populations had a significant decrease from April to May or May to June, in various locations. In the plots with clay soils, as much of eggs it was located at the level of 2.5 to 15 cm depth soil. From there the populations of eggs decreased as there was greater depth.In Sandy soil (Zapopan) the quantities of eggs were similar in the three revised levels. Soil moisture was the factor that allowed keeping alive eggs populations

K e y w o r d s . soil insects, seasonal variation, rootworm

Introducción El gusano alfilerillo o de la raíz ( Diabrotica virgifera zeae Krysan y Smith) y las gallinas ciegas (Phyllophaga ravida Blanch., P. vetula, P. misteca y Cyclocephala lunulata Burm.) son las especies más importantes del complejo de plagas de la raíz del maíz en la Ciénega de Chapala, Jalisco (Pérez-Domínguez y Maya, 1993).

240

Pérez-Domínguez et al ., Huevos de D. virgifera zeae en maíces de Jalisco

Los insectos plaga que causan daño en la raíz se encuentran entre las principales plagas del maíz en México (Morón y Rodríguez del Bosque, 2010). Se han reportado daños de importancia económica, ocasionados por plagas de la raíz en los estados de Jalisco, Veracruz, Nayarit, México, Tamaulipas, Puebla, Michoacán, Guanajuato, Zacatecas y Sinaloa (Romero, 1980); otras entidades en las que se han observado daños por plagas de la raíz son Guerrero, Colima, Morelos, Durango y Chiapas (Morón y Rodríguez del Bosque 2010). En Jalisco, el complejo de insectos que dañan a la raíz constituye uno de los más importantes problemas de plagas del maíz (Pérez-Domínguez et al .,1997); tal complejo está formado por el gusano alfilerillo ( Diabrotica virgifera zeae Krysan y Smith), varias especies de gallina ciega, entre las que se encuentran: Phyllophaga ravida, P. vetula, P. misteca, P. dentex, Cyclocephala lunulata, C. comata y Paranomala inconstans; el gusano colaspis ( Colaspis chapalensis), el gusano de alambre ( Aeolus sp., Conoderus parallelus ) y el falso gusano de alambre ( Cebrio sp.) (Pérez-Domínguez, et al. 2010 a).

Justificación La presencia e identificación de D. virgifera zeae en Jalisco ha sido reportada por Krysan y Smith (1987) y Branson et al . (1982). Este crisomélido es univoltino y pasa el invierno en estado de huevo, el cual presenta una diapausa obligada que le permite sincronizar su ciclo de vida con el de su hospedante, el estado de larva y pupa lo pasa en el suelo (Krysan, 1986; Branson y Johnson, 1973). Los huevos de D. virgifera zeae son de color amarillo claro o blanco aperlado, de forma oval, que pueden variar desde casi redonda hasta alargada, con un extremo más agudo y la superficie del córion rugosa (Krysan, 1987). En el centro de Jalisco la ovipostura en el suelo ocurre desde principios de agosto en el centro de Jalisco (Branson et al., 1982). Los huevos presentan un período de dormancia que está dividido en diapausa y quiescencia seca (Krysan, et al , 1977; Amparán, 1986), esto le permite a la diabrótica sincronizar su ciclo de vida con el de su huésped (Garcia-Leaños et al . 1998). Eclosionan después de que ocurren las primeras lluvias del verano posterior a la ovipostura (Krysan,1986). El desarrollo embrionario comienza cuando el huevo está en pre-diapausa (Krysan, 1972), se manifiesta porque en el huevo aparece una amplia región coloreada cerca del polo (hacinamiento de células germinales) cuando el blastodermo está bien definido (Krysan, 1972; García Leaños et al ., 1998). El embrión requiere de dos semanas a temperaturas de 4 a 5°C para tener un período de diapausa normal; una duración prolongada de temperaturas a este nivel no acelera la eclosión (George y Ortman, 1965; Krysan, 1986). El Jalisco, las oviposturas de diabrótica ocurren desde principios de agosto, y la profundidad a la que son depositados en el suelo, depende de la humedad del mismo. Aunque algunos estudios indican que las hembras prefieren ovipositar

241


en la capa de los primeros 10 cm de suelo (Reyes y Covarrubias, 1988: PérezDomínguez et al . 2010b). En condiciones de laboratorio, los huevos de D. virgifera zeae pueden eclosionar en un 80% de los casos, sin que exista exposición al frío (Chiang et al ., 1972) y en condiciones adversas, como rotación de cultivo a sorgo, pueden tener diapausa hasta de dos años (Chiang, 1965; Woodson y Ellsbury, 1994). Los estudios realizados en Jalisco y Guanajuato en maíz de temporal coinciden en señalar que el factor clave que induce al desarrollo de los huevos y la eclosión de los mismos es la humedad del suelo (Branson et al ., 1982; GarcíaLeaños et al .,1998; Godfrey et al ., 1995). No existe un concenso entre los investigadores acerca de la mejor forma de medir la población de huevos presentes en una parcela o en una hectárea (García-Leaños, et al , 1998). En general se basan en el número promedio de huevos cuantificados por submuestra, la población total de huevecillos se estima de acuerdo con el volumen probable de suelo en un área determinada (Ruesink y Shaw, 1983; Foster, et al. 1979). El objetivo del presente trabajo fue conocer la variación de la distribución de las poblaciones de huevos.de D. virgifera zeae en la temporada de secas y las profundidades de suelo donde se concentran estas poblaciones durante la época de secas, en Jalisco, México.

Materiales y Método Fueron desarrollados experimentos de campo, y laboratorio durante noviembre del 2013 hasta junio 2014, cuando ocurre el fin del período de oviposturas (noviembre), hasta el inicio de la siembras de temporal (junio). Se realizaron dos tipos de muestreo. En el primer caso se realizó un muestreo sistemático mensual donde se colectaron 8 submuestras de 250 g cada una, para completar 2 kg de suelo, provenientes de una hectárea de terreno cultivado con rotación maíz-maíz y con antecedentes de altas infestaciones por plagas de raíz. El suelo extraído estuvo en la capa de 2.5 cm a 30 cm. Los muestreos fueron con periodicidad mensual para determinar la densidad de huevos viables en localidades de los municipios de La Barca, Ocotlan, Ameca, Ahualulco, Tepatitlan y Zaponan (cuadro 1). Para el segundo experimento, en las localidades: Zapopan, Ocotlan y Barca fueron realizados muestreos de huevos en los que se tomaron muestras suelo a tres profundidades diferentes, la primera de 2.5 cm a 15 cm profundidad, la segunda de 16 a 30 cm y el tercer estrato de 31 a 45 cm

242

La de de de


profundidad. Se tomaron aproximadamente 250 g de suelo, de esa muestra en el laboratorio fueron seleccionados 100 g de cada muestra (figuras 1 a-h), con las cuales se realizó el trabajo de laboratorio. En el caso de los dos tipos de muestreo realizados, se eliminó la capa superficial de suelo (los primeros 2.5 cm) ya que los huevos en esa profundidad están muy expuestos a deshidratación por altas temperaturas y radiación solar. Todos los datos obtenidos en el presente trabajo se refieren a huevos vivos. Los muestreos duraron desde noviembre de 2013 hasta junio del 2014. Los estudios con huevos son fundamentales para predecir infestaciones de insectos plaga en cultivos y en investigaciones sobre resistencia de plantas a insectos (Panda y Khush 1995). Las parcelas donde fueron realizados los muestreos de suelo, fueron seleccionadas con los siguientes criterios: a).- que tuvieran antecedentes de daños por plagas de raíz, b).- que el cultivo anterior (de verano) haya sido maíz (los terrenos donde se sembró sorgo no se consideraron). Las muestras de suelo obtenidas en campo, fueron llevadas al laboratorio de entomología del Campo Experimental Centro Altos de Jalisco del INIFAP, para hacer la extracción y pruebas de viabilidad de los huevos. El procedimiento consistió en lo siguiente: Extracción de huevos en laboratorio . 1. De la cantidad de suelo obtenidas en los muestreos realizados (2 kg en el caso de los muestreos en las seis localidades y una submuestra de 100 g en los muestreos realizados en tres estratos de suelo en Zapopan, Ocotlán y La Barca. Las muestras de una misma parcela fueron etiquetadas y registradas adecuadamente. Se llevaron al laboratorio del Campo Experimental Centro de Jalisco, para extraer los huevos.

2. En el laboratorio las muestras se procesaron de la siguiente manera: a). Después de desmenuzar los terrones, el suelo se colocó en un balde con agua y se sometió a la acción de una batidora eléctrica de aspas para provocar turbulencia e inducir la formación de un sobrenadante de material vegetal, partículas muy ligeras de suelo y huevos. A diferencia del método utilizado por Bergman et al. (1981) en el que se utilizó agua a presión para provocar la turbulencia, en este caso se buscó la forma de hacerlo sin consumir agua en exceso. b). Al irse formando el sobrenadante en la superficie del agua, se colectaba con un pequeño vaso de precipitados y se depositaba en un recipiente de un litro de capacidad. Esta operación fue repetida de 5 a 7 ocasiones en cada submuestra, logrando recoger de 3 a 5 litros de agua con sobrenadante.

243


c). El sobrenadante fue pasado a través de mallas de 16, 30, 60, 80 y 100 mallas por pulgada cuadrada. En cada uno de ellos el sobrenadante se lavó con agua a baja presión mediante un atomizador de plástico. Se puso especial cuidado en no perder el agua ni el sobrenadante que lograba pasar un tamiz, para lo cual se colocaron los tamices uno sobre otro, en orden descendente (del número de mallas), dentro de un balde en el que quedaba el agua final. Los huevos de diabrótica eran colectados en su mayoría, en el tamiz de 80 y algunos pocos en el de 100. El sobrenadante final, que pasó por los tamices 80 y 100, después de haber sido lavado con agua a baja presión, fue depositado en un recipiente de un litro; posteriormente este volumen fue dispersado primero en 2 kg de suelo del mismo tipo y estos 2 kg se dispersaron en 10. En total, se revisaron y extrajeron huevos de 6 parcelas pertenecientes a los municipios de La Barca, Ocotlán, Ameca, Ahualulco, Tepatitlan y Zapopan, todos ellos en Jalisco. Para conocer la cantidad de huevos dispersados en las submuestras de diferente profundidad de suelo, se tomaron 5 muestras de 100 g. Cada una de estas muestras fue mezclada con medio litro de una solución saturada de azúcar 1.3 molal; densidad propuesta por Matteson (1966) y Palmer et al. (1976), preparada mediante la dilusión de 468 g de azúcar en un litro de agua. Se mezclaron perfectamente durante tiempo suficiente para no dejar partículas sólidas de azúcar en el agua y reposada durante 4 a 20 horas. No debe dejarse en reposo una muestra más de 24 horas para evitar la proliferación de hongos. El agua donde estén los huevos debe mezclarse con una solución de hipoclorito de sodio al 5%. El sobrenadante con los huevos obtenidos fue depositado en Cajas Petri con poca agua destilada, se cuantificaron al microscopio los huevos; éstos son identificables por su forma, coloración y ornamentación del corion, la cual es muy característica (Krysan, 1987; García et al ., 1998). El microscopio estereoscópico requiere de una lente adicional de 10 X a los aumentos que ya tiene, para observar con claridad el córion de los huevecillos. El suelo perdido en cada revisión fue reemplazado por igual cantidad y tipo de suelo, para mantener siempre la misma concentración. El procedimiento de extracción de huevos y la estimación de su densidad en las muestras de suelo se repitió las veces necesarias hasta lograr una concentración estimada de 26,500 huevos. Cuando se obtuvo esta densidad, los 2 kg fueron mezclados homogéneamente en 8 kg para lograr 10 kg de suelo densamente infestados. Este suelo fue aplicado en el experimento de invernadero para evaluar antibiosis. Viabilidad de huevos La viabilidad fue estimada por flotación de acuerdo con Palmer et al . (1976), utilizando los huevos mencionados anteriormente, éstos fueron introducidos en un vaso de precipitados con una solución de azúcar 1.3 molal y los que flotaron

244


fueron considerados como no viables. La metodología utilizada para estimar la densidad y viabilidad de huevos es una adaptación de la combinación de metodologías de extracción de huevecillos y nemátodos propuestas por Matteson (1966) más las adecuaciones realizadas por el autor principal. En cada parcela revisada fueron cuantificadas las siguientes variables: precipitación pluvial, pH y textura de suelo, altitud, tipo de suelo, registro/muestra de poblaciones de huevos de Diabrotica virgifera zeae en tres niveles de profundidad. En las mismas épocas fue realizado también otro muestreo de huevos, solamente en las localidades de La Barca, Ocotlan y Zapopan , con parcelas que tuvieron como característica tres tipos de suelo, suelo arcilloso (La Barca) , suelo de limoso con niveles intermedios de materia organica (2.8) y suelo arenoso (Zapopan). En estas parcelas se extrajo suelo en las capas de 2.5 a 15 cm de profundidad, de 16 a 30 cm., de profundidad y de 31 a 45 cm de profundidad del suelo. El procedimiento para estimar cantidad y viabilidad de huevos fue similar al ya descrito. Se prepararon muestras de 100 g de suelo, las cuales fueron procesadas para la extracción de huevos. Los datos obtenidos fueron ordenados mediante estadística descriptiva, promedios y desviación estandar, mediante el software estadístico SAS (SAS Institute, 2009).

Resultados y Discusión Los huevos de D. virgifera zeae son color amarillo claro. La superficie del corion es rugosa debido a la presencia de ornamentaciones en su mayoría hexagonales en relieve. Según Rowley y Peters (1972) D. virgifera es la única especie que no presenta puntos dentro del área de los polígonos. El retículo del área del micrópilo es arrosetado, formado por ocho figuras romboidales. En los huevos extraidos de las muestras de suelo y observados al microscopio, se observó una región amplia coloreada cerca del polo, esto corresponde a la concentración de células germinales, lo cual es una evidencia del que el huevo era viable (Krysan, 1972; Lawson y Weekman, 1966). En Jalisco la profundidad de las oviposturas dependen de la cantidad de humedad en el suelo y de la duración de esa humedad a través del tiempo. Al tomar muestras de suelo para extracción de huevos durante la estación seca se observó que los suelos donde se conservó la humedad, se conservaron los huevos viables en mayor cantidad (cuadro 1).

245


Cuadro 1. Promedio y desviación estándar de huevos obtenidos en sobrenadante de 2 kg. de suelo, en seis localidades de Jalisco, durante la estación seca. NOV

DIC

ENE

FEB

MAR

ABR

MAY

JUN

La Barca

651±95

624± 36

587± 48

461±56

409±66

372±94

348±83

322±76

Ocotlan

438±67

416±18

385±72

370±12

198±65

181±23

166±55

150± 11

Ameca

420± 28

403±21

353±15

349±11

324±12

277±29

240± 10

Ahualulco

162±80

140±64

131±49

116±74

105± 31

87± 40

53±21

161±47 39±51

Tepatitlan

267±48

239±90

224± 68

217±77

206±83

184±47

171±62

109±78

Zapopan

57.8±82

284±78

257±63

239±60

208±47

143±69

119± 87

105±92

La profundidad a la que fue obtenida la mayoría de los huevos fue entre los 2.5 y los 15 cm de profundidad, esto se explica porque ese nivel de suelo es el que tiene la mayoría de las raíces de plantas hospedantes y es la zona donde hay humedad de manera más continua. No se consideró tomar la muestra desde los 0 cm debido a que en la superficie del suelo, es difícil que permanezcan viables los huevos, debido a la acción de las altas temperaturas y el sol. A partir de abril disminuyeron rápidamente la cantidad de huevos viables en Las localidades de: La Barca y Ocotlan de febrero a marzo, aquí los suelos son mas pesados o arcillosos (vertisol pelico y vertisol pélico y feozem háplico, respectivamente). En Ameca, Tepatitlan, donde los suelos son mas pesados o arcillosos y conservan mas humedad. Este fenómeno de disminución de las poblaciones ocurrió en Ahualulco de abril a mayo y en Tepatitlan de mayo a junio (cuadro 1). En Ahualulco y Zapopan los suelos fueron franco-arenosos y franco, respectivamente.

Noviembre 2013 Zapopan

31 45 cm

16-30 cm

2.5-15 cm

2.53

4.06

Ocotlán

La Barca

7.7 7.24

12.3 11.3 10.6

14.07 13.5

Figura 1 a.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante noviembre 2013.

246


Diciembre 2013 Zapopan

Ocotlán

La Barca

3.18 31-45 cm

4.31 5.35 4.2

16-30 cm

6.8 14.65 6.82

2.5-15 cm

10 11.2

Figura 1 b.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante diciembre 2013.

Enero 2014 Zapopan

31-45 cm

Ocotlán

La Barca

1.54 5.06 9.77

16-30 cm

5.03 6.7 8.45

2.5-15 cm

6.28 7.5 10.93

Figura 1 c.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante enero 2014.

247


Febrero 2014 Zapopan

31-45 cm 16-30 cm

Oc otlán

L a Bar ca

4.56

3.31

6.17

3.48

8.23

3.91

2.5-15 cm

9.61

7.16 7.22

Figura 1 d.- Promedio de huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante febrero 2014.

Marzo 2014 Zapopan

31-45 cm

16-30 cm

2.5-15 cm

Ocotlán

La Barca

3.81 3.49 2.8 3.25 3.54 2.98

9.63

5.74

5.09

Figura 1 e.- Huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante marzo 2014.

248


Abril 2014 Zapopan

31-45 cm

0.96

Ocotlán

La Barca

2.04

16-30 cm

3.18

3.77

Figura 1 f.- Huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante abril 2014.

Mayo 2014 Zapopan

31-45 cm

16-30 cm

2.5-15 cm

Ocotlán

1.45

La Barca

3.18 2.33 2.31 2.19

6.13

5.72 2.86

5.48

Figura 1 g.- Huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante mayo 2014.

249


Junio 2014 Zapopan

31-45 cm

Ocotlan

La Barca

2.08 1.97 4.85 1.46

16-30 cm

2.62 5.51 1.85

2.5-15 cm

2.9 6.92

Figura 1 h.- Huevos de D. virgifera zeae en muestra de 100 g. de suelo, a tres profundidades de suelo, realizado durante junio 2014. En las figuras 1 a, b, c ,d ,e, f, g, h, la localidad de La Barca tuvo suelo arcilloso de ese municipio. Las densidades de huevos se mantuvieron en niveles parecidos cuando estuvieron en suelos arcillosos. En suelos arenosos como Zapopan se observó en la mayoría de los muestreos la densidad de la población de huevos fue similar en los diversos estratos. Esto pudo ser debido a que en todos los estratos en nivel de humedad fue el mismo. Esto no ocurrió con suelos altamente arcillosos, como los de La Barca, donde a medida que había más profundidad, las densidades de huevos se fueron reduciendo. En todos los casos, la capa de suelo de los primeros 15 cm fue la que tuvo la mayor cantidad de huevos viables. Reyes y Cobarrubias (1988) en los resultados de un estudio sobre distribución vertical de huevos ellos tomaron muestras de suelo a los 0 (en la superficie del suelo, a los 10 cm, a los 20 cm y a los 30 cm y mencionan que la mayor cantidad de huevos colectados fue sobre la superficie del suelo (0 a 10 cm), no menciona que hayan realizado pruebas de viabilidad de huevos, no consideran que en nivel superficial del suelo, la cantidad de huevos muertos por deshidratación y altas temperaturas es alta, además de que solo aportan datos de un solo muestreo. En el presente trabajo se registra información desde noviembre del 2013 a junio del 2014 y los datos se refieren solo a huevos vivos, no al total de huevos encontrados, esto hace mas preciso el estudio y con información mas útil para conocer la dinámica de poblaciones de este crisomélido.

250


Bergman et al, (1981) al realizar muestreo de huevos de D. virgifera zeae , encontraron los huevos distribuidos aleatoriamente en los 45 –50 cm de la rizósfera y un poco mas debajo de esa capa y los huevos fueron encontrados dentro del suelo, no en la superficie del mismo. En este trabajo se eliminó la capa de una pulgada de suelo, ya que por estar en contacto con el sol y la temperatura, el porcentaje de huevos deshidratados en esa zona es el mas alto. La presente aportación contribuye a incrementar la información documentada sobre la biología de D. vrgifera zeae en Jalisco (Pérez-Domínguez et al. 2010 b) y aporta información inédita sobre la etapa de huevo, de esta especie.

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Libro Diversidad Ecología y Manejo de plagas edafícolas

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