. Viabilidad metapoblacional del mono aullador en un paisaje altamente fragmentado de México

CAPÍTULO 16

VIABI IABILI LIDA DAD D MET METAPOB APOBLA LACI CION ONAL AL DEL DEL MONO MONO AULL AULLAD ADOR OR Alouatta palliata mexicana) EN UN PAIS AISAJE AJE ALT ALTAMEN AMENTE TE ( Alouatta FRAGME FRAGMENT NTADO ADO DE LOS TUXTLAS, MÉXICO Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano ESUMEN. En este trabajo estimamos la viabilidad poblacional del mono aullador R ESUMEN Alouatta palliata mexicana) en un paisaje altamente fragmentado en el sur de ( Alouatta Los Tuxtlas, México, para evaluar el posible efecto de la reducción en la cantidad de hábitat y la posibilidad de dispersión entre fragmentos. Se consideraron nueve escenarios para estimar la probabilidad de extinción local y la persistencia de la metapoblación. Los escenarios resultaron de una combinación de tres niveles de conectividad y tres de cambio en el área de los fragmentos. Del 2001 al 2003 obtuvimos datos demográficos de todos los grupos de monos que habitaban en fragmentos de un paisaje de unas 5000 ha. Un análisis de viabilidad de población fue realizado mediante el programa RAMAS Metapop. Encontramos que la pérdida del hábitat tuvo el impacto negativo más importante en la persistencia de la metapoblación. Los escenarios en los que se consideró una pérdida constante de área en los fragmentos ocupados presentaron una probabilidad de extinción de la metapoblación de entre un 36% y un 37% para los próximos 30 años. En los escenarios en los que se mantiene o se incrementa el área de los fragmentos ocupados la probabilidad fue menor a 0,1%. La conectividad del paisaje tuvo un impacto menor en la abundancia, pero podría tener un papel relevante a una escala mayor de tiempo en la ocupación de la metapoblación. Para conservar esta metapoblación es urgente la protección del hábitat remanente y es recomendable la reconexión entre los fragmentos.

Palabras clave: clave: Alouatta palliata mexicana, análisis de viabilidad poblacional, conectividad, conservación, fragmentación, Los Tuxtlas, metapoblación, México

EVALUAC ALUACIÓ IÓN N Y CONSE CONSER RVACIÓN ACIÓN DE BIOD BIODIVE IVERS RSIDA IDAD D EN PAISA AISAJES JES FRAGM FRAGMENT ENTADO ADOS S DE MESOAMÉRICA

Editado por Celia A. Harvey y Joel C. Sáenz ISBN 978-9968-927-29-1

Copyright 2007 Editorial INBio Todos Todos los derechos dere chos reservados

Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

ABSTRACT. We estimate howler monkey ( Alouatta palliata mexicana) population viability in a highly fragmented landscape in the southern region of Los Tuxtlas, Mexico. To assess possible effects of habitat loss and a reduction in dispersal between fragments, we estimate the probability of local extinction and metapopulation persistence under nine scenarios. The scenarios were derived from a combination of three levels of connectivity and three levels of changes in fragment area. From 2001 to 2003 we obtained demographic data of howler monkey groups inhabiting forest forest fragments fragments in a landscape of approxim approximately ately 5,000 5,000 ha. A population population viability analysis was conducted using RAMAS Metapop software. We found that habitat loss had the strongest negative impact on metapopulation persistence. Scenarios considering a constant habitat loss showed an extinction probability of 36% to 37% in the next 30 years. Scenarios that maintained or recovered the area of forest fragments showed an extinction probability of less than 0.1% for the same interval. Landscape connectivity had a minor impact on abundance, but could play a relevant role in metapopulation occupancy over a longer time scale. To conserve this metapopulation it is urgent to protect remnant habitat and reconnect existing fragments. Keywords: Keywords: Alouatta palliata mexicana, connectivity, conservation, fragmentation, Los Tuxtlas, metapopulation, Mexico, population viability analysis

Introducción Pérdida y fragmentación del hábitat: el caso de los primates en Los Tuxtlas

La pérdida y la fragmentación del hábitat es la principal amenaza para las poblaciones de monos aulladores en Los Tuxtlas (Estrada y Coates-Estrada 1988). Esta región enfrenta una gran pérdida de su hábitat natural. Se estima que ha desaparecido el 84% del área original (Dirzo y García 1992) y quedan solo remantes de vegetación original, que conforman un paisaje de fragmentos de selva en una matriz agropecuaria y porciones de selva continua en las partes más elevadas de la región (García-Orduña 1995; Estrada y Coates-Estrada 1996). Esta pérdida del hábitat original ha tenido consecuencias negativas en el tamaño poblacional de los primates de la región (Rodríguez-Luna et al. 1987; Estrada y Coates-Estrada 1996), a tal grado que se ha estimado e stimado que el 90% de las poblaciones de mono aullador y mono araña han desaparecido en Los Tuxtlas (Estrada y Coates-Estrada 1995). Pese a estas condiciones desfavorables, las poblaciones de monos aulladores son capaces de mantenerse o incluso incrementar en número en los hábitats alterados (Clarke y Zucker 1994; Fedigan et al. 1998; Clarke et al. 2002). Sin embargo, estos remanentes de selva no pueden considerarse como suficientes 422

Viabilidad metapoblacional del mono aullador ( Alouatta palliata mexicana ) en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

para asegurar la persistencia de sus poblaciones a largo plazo (Bicca-Marques 2003; Chapman et al. 2003) debido a su incapacidad para cumplir los requerimientos de espacio y de recursos alimentarios (Estrada et al. 1999). Pocos estudios han intentado explicar cómo ha afectado la fragmentación del hábitat a la abundancia y la distribución de los primates en estos paisajes alterados. Rodríguez-Toledo et al. (2003) mencionan que un efecto combinado del área y la calidad del fragmento tiene una relación positiva en el tamaño de los grupos de monos aulladores, y aunque no se encontró una relación significativa entre el área y el número de individuos en un fragmento, sí hubo una tendencia a que en fragmentos de mayor tamaño hubiera más número de monos aulladores. Poblaciones fragmentadas: una visión metapoblacional del problema

Las poblaciones pequeñas y aquellas en declinación son el foco de interés para la conservación, ya que se asume que tienen un mayor riesgo de extinción (Pimm et al. 1988; Simberloff 1998). La probabilidad de extinción de una población pequeña aumenta debido a factores como la estocasticidad estocasticidad ambiental y demográfica, las catástrofes naturales y el efecto Allee, Allee, así como el deterioro genético (Boyce 1992; Caughley 1994; Lande 1998). El impacto de las actividades humanas, como la sobreexplotación, la destrucción y la fragmentación del hábitat, la introducción de especies exóticas y las subsecuentes cadenas de extinción, dan como resultado la reducción o desaparición de poblaciones silvestres (Diamond 1989). Además Además de la reducción en el número de individuos, la fragmentación de una población puede conducir al aislamiento de las poblaciones remanentes (Harrison 1994), con lo que disminuye su probabilidad de sobrevivencia a nivel regional (Fahrig y Merriam 1993; Harrison 1994). Una manera de abordar el problema de estas poblaciones fragmentadas es el desarrollo de estudios desde una visión metapoblacional. Hoy este enfoque es el marco teórico en muchos trabajos que tratan de investigar los efectos de la fragmentación del hábitat en poblaciones que originalmente eran continuas (Harrison 1994; Hanski 1999). Una metapoblación puede ser definida como un conjunto de poblaciones locales que interactúan a través de la migración de individuos entre poblaciones (Hanski y Gilpin 1991). Las especies cuyos hábitats están naturalmente constituidos en parches se ajustan a un modelo metapoblacional (Murphy et al. 1990; Harrison 1994); sin embargo, una metapoblación puede darse en un paisaje fragmentado y, aunque la estructura del paisaje no sea adecuada para la persistencia de la población a largo plazo, sí existe un “enlentecimiento” de la declinación de la extinción (Hanski 1996; Hanski y Simberloff 1997); por lo tanto, una estrategia exitosa dentro de estos paisajes fragmentados requiere la conservación de numerosos parches de hábitat, así como el potencial de dispersión entre ellos (“conectividad”, en términos de ecología del paisaje; Harrison 1994). 423


Si bien varios de los estudios antes mencionados han mostrado que la probabilidad de extinción decrece a medida que aumenta el área del hábitat, poco se sabe sobre cómo cambia esta probabilidad de extinción con el grado de fragmentación del hábitat (Burkey 1995). Estos aspectos deben considerarse en las estrategias de conservación. El análisis de viabilidad de poblaciones (AVP) como herramienta de conservación de especies

La conservación para poblaciones silvestres en paisajes transformados es cada vez más urgente. Es parte fundamental de los planes de manejo el entender cómo será la dinámica de una población (Caughley y Sinclair 1994) y es necesario, también, explorar las consecuencias que podría tener una acción o intervención para la conservación de una población determinada (Starfield y Bleloch 1991; Ruggiero et al. 1994; Gillman y Hails 1997). Una de las herramientas con las que cuenta la biología de la conservación es el desarrollo de modelos sencillos que permiten comparar de estrategias de conservación, así como realizar los análisis de optimización y de costo-beneficio relacionados con estas propuestas conservacionistas conservacionistas (Foley 1997). El determinar si una población se está comportando como una metapoblación implica estrategias de manejo diferentes a las que se pueden aplicar si se considera a las poblaciones totalmente aisladas. Lo mismo sucede al querer determinar si un escenario posible con mayor conectividad del paisaje tendrá una influencia positiva. Estas cuestiones son fundamentales para el éxito de un programa de recuperación de una población dentro de estos paisajes fragmentados. Dentro de estos modelos se encuentran aquellos denominados “Análisis de viabilidad de poblaciones” (AVP). (AVP). El AVP AVP es un proceso que examina las fuerzas que interactúan y afectan la viabilidad de una población y en el que pueden incluirse factores genéticos (Gilpin y Soulé 1986). Este proceso utiliza modelos estocásticos a nivel demográfico y ambiental para predecir el tamaño poblacional y la probabilidad de extinción de una población para un período de tiempo dado, bajo ciertas circunstancias (Gilpin y Soulé 1986; Boyce 1992; Beissinger y Westphal Westphal 1998). Ejemplos de la aplicación de AVP en primates, tanto para reconocer posibles causas de la declinación de las poblaciones como para el manejo de poblaciones amenazadas, fueron realizados con poblaciones de gorilas (Gorilla gorilla beringei; Harcourt 1995), mangabeyes crestados (Cercocebus galeritas; Kinnaird y O’Brien 1991), titíes leonados ( Leontopithecus spp.; Rylands 1993; Ballou et al. 1998) y muriquis ( Brachyteles arachnoides; Strier 1993). Los Los AVP también han sido aplicados aplicados como herramienta herramienta en el manejo de poblaciones de macacos ( Macaca fascicularis) susceptibles a explotación sostenible (Crockett et al. 1996). El objetivo principal de este estudio fue estimar la probabilidad de extinción de una metapoblación de monos aulladores que habita fragmentos de selva en un 424


paisaje muy alterado en Los Tuxtlas, Veracruz, Veracruz, México, bajo diferentes escenarios de cambio en el área de los fragmentos ocupados y diferentes tasas de dispersió dispersiónn derivadas de la estructura del paisaje. También exploramos la importancia relativa de cada una de las poblaciones en la persistencia de esta metapoblación.

Métodos Los Tuxtlas

La región de Los Tuxtlas, Veracruz, México, está naturalmente dividida en tres partes: la norte, delimitada por el volcán San Martín Tuxtla; la sur, por el volcán San Martín Pajapan y la central, por la sierra Santa Marta (Martín-del Pozzo 1997; Soto y Gama 1997; Figura 1). Esta región fue decretada como Reserva de la Biosfera en 1998 (Diario Oficial de la Federación 1998); sin embargo, la deforestación y la extracción de madera no ha sido detenida y sigue como en el pasado (Dirzo y García 1992). El clima es cálido a semicálido, con una temperatura media anual de 24 ºC a 26 ºC (la mínima es de 16 ºC y la máxima de 35 ºC) y una precipitación anual que oscila entre los 1850 mm y los 4600 mm (García 1981; Soto y García 1989). La vegetación original en la región es la selva alta perennifolia, la cuál presenta un dosel de 30-35 m de altura (Ibarra-Manríquez et al. 1997).

Figura 1. 1. Ubicación geográfica del área de estudio en la porción sur de Los Tuxtlas, Tuxtlas, Veracruz, Veracruz, México.

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Paisaje de estudio

El área de estudio se localiza en la base de los volcanes Santa Marta y San Martín Pajapan, que constituyen parte de la zona de amortiguamiento al sur de la Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas. El área incluye ocho ejidos del municipio de Tatahuicapan de Juárez y está delimitada por los ríos Tecuanapa y Pilapa, en la costa del Golfo de México y las estribaciones de la Sierra de Santa Marta hasta los 800 msnm. Además de estos dos ríos permanentes, existen arroyos con presencia de agua, unos durante todo el año y otros solo durante la época de lluvias. Estos afluentes corren en sitios donde las pendientes de las laderas con frecuencia superan los 30°. En las partes bajas cercanas al mar se encuentra un área con pendientes suaves e inundación permanente. Desde que se establecieron los ejidos en este lugar, en la década de los años setenta, comenzó un proceso de deforestación muy acelerado con pérdidas de vegetación original con tasas entre 3,9% y 6,6% anual (Rodríguez-Luna et al. 1987). El área de estudio comprende unas 5000 ha, de las cuales un 11% corresponden a 92 fragmentos de vegetación arbórea primaria (selva alta perennifolia) o vegetación secundaria dentro de una matriz de tierras destinadas a la ganadería y la agricultura (Figura 2). La extensión de los fragmentos varía entre 0,3 y 75,5 ha (Palacios-Silva y Mandujano, Capítulo 17). Menos de la mitad de los fragmentos presentan un estrato arbóreo mayor a 15 m y la mayoría de los fragmentos son angostos y se encuentran a lo largo de los arroyos y ríos (Rodríguez-Toledo et al. 2003). En las partes altas de los volcanes San Martín Pajapan y Santa Marta existen extensiones grandes de bosque conservado que podrían funcionar como fuente de individuos a los grupos existentes. Sin embargo, un 85% de los fragmentos en la zona de estudio estudi o están a 1000 m o más de distancia de estos bosques, con un promedio de 2800 m (Rodríguez-Toledo et al. 2003). Conteo de la población de monos aulladores

Se realizaron conteos de grupos de monos aulladores dentro del los fragmentos de selva entre entre abril de 2002 y julio de de 2003. A diferencia de otros estudios, donde se han aplicado métodos como el conteo en transectos para estimar la densidad poblacional de primates (Ross y Reeve 2003), en el área de trabajo fue posible realizar un conteo total de los individuos que habitan en cada parche. Se hicieron recorridos a paso lento a lo largo de la periferia de fragmentos menores a 10 ha; en aquellos mayores a 10 ha se hicieron recorridos por dentro del fragmento, siguiendo veredas o cauces de ríos y arroyos. Una vez detectado un grupo se permanecía con él hasta que los observadores participantes en el conteo estuvieran de acuerdo en el número y la composición. Un total de 65 días se invirtieron en el censo, con un promedio de 2,8 observadores por día. Se creó un catálogo de individuos con características que hicieran posible su identificación, como forma de la cara, patrones de coloración en la espalda, cola y extremidades, así como cicatrices. Así, fue posible identificar a la mayoría de los individuos y evitar contar más de una vez a un individuo en los grupos. 426


Figura 2. 2. Ubicación espacial de los fragmentos de vegetación en el área de estudio de Los Tuxtlas, Veracruz, México. El número es el identificador de cada fragmento ocupado.

Simulación de la dinámica de la metapoblación

Empleamos el programa RAMAS Metapop (Akçakaya 2002) para simular los factores determinísticos y estocásticos que afectan la dinámica de los grupos de monos aulladores. RAMAS Metapop es un programa de análisis de viabilidad de poblaciones basado en matrices de estado actual de las poblaciones que permite añadir estocasticidad demográfica, ambiental y catástrofes, así como información geográfica de los fragmentos. Los parámetros usados en los modelos se presentan en el Cuadro 1. Durante el estudio se detectaron nueve casos de movimientos de individuos, de los cuales el 89% fueron entre fragmentos con distancia menores a 200 m (Mandujano et al. 2006). Debido a esta baja frecuencia observada de movimientos entre fragmentos suponemos que existe una tasa muy baja de intercambio de individuos entre los grupos de monos aulladores, por lo que no se puedo considerar como una sola población, y cada uno de estos grupos podría tener un comportamiento demográfico independiente al de los otros. Por tanto, en el presente estudio llamaremos “población” a los grupos que habitan el mismo fragmento; al menos 427


de manera operativa, se utilizó el concepto de metapoblación para este conjunto de “poblaciones”. También También se consideró que no hay inmigrantes proveni provenientes entes de las poblaciones vecinas de la Sierra de Santa Marta o del volcán San Martín Pajapan. Registramos el número de individuos y la l a composición social de los grupos para los años 2002 y 2003. Además, se tomaron en cuenta los registros del tamaño de grupo generados por Rodríguez-Toledo (2002) para el año 2001, aunque no fue posible contar con estimaciones de la composición social de los grupos para ese año. Por tal razón, las tasas de fecundidad y de sobrevivencia fueron obtenidas obtenidas solo de los datos aportados por los censos de 2002 y 2003. Las simulaciones fueron proyectadas para un período de 30 años y cada simulación fue repetida 5000 veces. La decisión de hacer las simulaciones en este intervalo de tiempo se debió a que las predicciones obtenidas en un plazo de tiempo corto y mediano son determinantes para crear un marco para planes de conservación inmediatos (Ellner et al. 2002). Un parámetro importante en las Cuadro 1. 1. Resumen de los parámetros usados en las simulaciones de poblaciones de monos aulladores en el paisaje fragmentado de Veracruz, México. Parámetro Duración Repeticiones Tipo de denso-dependencia Clases de edad Tasa de fecundidad Proporción de sexos al nacer Tasa de sobrevivencia Población inicial Capacidad de carga promedio en los fragmentos Catástrofes

Dispersión Estocasticidad demográfica Correlación de las tasas vitales entre poblaciones 428

Valor utilizado utilizado en la simulación simulación 30 años 5000 scramble) Por acaparamiento ( scramble Infante, juvenil y adulto 0,2 (solo hembras adultas se reproducen) 0,5 Infantes 0,85 Juveniles 0,5 Adultos 0,8 14 poblaciones, 73 individuos 1,5 individuos/ha Huracanes: probabilidad anual de 0,1; reducción del 30% en la capacidad de carga, efecto regional Enfermedades: probabilidad anual de 0,01; reducción del 60% en la abundancia, efecto local y transmitida por dispersores Juveniles de ambos sexos se dispersan, denso-dependencia afectando la tasa de dispersión Correlación dentro de la población de las tasas de fecundidad y sobrevivencia con la capacidad de carga Alta correlación entre poblaciones


simulaciones es la estimación de la capacidad de carga de los fragmentos. Para determinar la capacidad de carga empleamos estimaciones de la biomasa vegetal disponible para los monos aulladores a partir de estimaciones de la riqueza y la diversidad de árboles en 15 fragmentos de selva dentro del área de estudio (Arroyo-Rodríguez y Mandujano 2003). Se contabilizaron árboles de especies comúnmente consumidas por monos aulladores en Los Tuxtlas (Estrada 1984; Estrada et al. 1984, 1999; García-Orduña 2003) que tuvieran un diámetro a la altura del pecho mayor a 20 cm. Se utilizó la ecuación sugerida por Brown y Iverson (1992) para estimar la biomasa total por encima del nivel del suelo a partir del dap en árboles tropicales y, y, luego, se calculó el incremento anual de la biomasa (Clark et al. 2001) a partir de la biomasa total estimada con anterioridad. Por último, la estimación del porcentaje de hojas, flores y frutos en la materia vegetal que cae anualmente (Álvarez y Guevara 1985) permitió estimar la biomasa vegetal disponible para monos aulladores por hectárea. Las estimaciones de las tasas metabólicas en Alouatta a partir de Nagy y Milton (1979) hicieron posible la transformación de la biomasa vegetal disponible por hectárea a individuos por hectárea. La capacidad de carga usada en las simulaciones fue el promedio de los 15 fragmentos de los que se dispuso información de los dap (1,5 ± 0,7 individuos/ha). En el Anexo 1 se muestra un ejemplo de cómo se calculó la capacidad de carga en un fragmento. Dos tipos de catástrofes fueron modeladas: huracanes y enfermedades. Las condiciones climáticas en Los Tuxtlas son influenciadas en parte por ciclones ciclon es tropicales, pero muy pocos de ellos han tenido una magnitud destructiva (Soto y Gama 1997; Estrada, comentario personal). Rodríguez-Luna et al. (1996), en un análisis de viabilidad poblacional para la subespecie A. p. mexicana, mencionan una probabilidad de 0,1 anual, con un impacto negativo de 10% en la reproducción y 30% en las tasas de sobrevivencia. Consideramos que este fenómeno tiene implicaciones a nivel regional en la reducción de la capacidad de carga. Para nuestro modelo usamos una reducción de 30% con una probabilidad anual de 0,1. Tanto las enfermedades como las catástrofes son eventos raros, pero tienen un efecto devastador en las poblaciones de monos aulladores cuando ocurren (Milton 1982). Collias y Southwick (1952) indican que, a finales de la década de los cuarenta, una epidemia de fiebre amarilla redujo la población de monos aulladores en Barro Colorado a un cuarto de su tamaño. Rodríguez-Luna et al. (1996) utilizaron una probabilidad anual de 0,01 con una reducción del 40% en la reproducción y 60% en la sobrevivencia. Nosotros usamos la misma probabilidad anual y una reducción en la abundancia del orden del 60%. Enfermedades similares a la fiebre amarilla podrían ocurrir a nivel local, contagiadas por los individuos dispersores. La dispersión en poblaciones de monos aulladores ha sido estudiada por varios autores (Jones 1980, 1995; Estrada 1982; Glander 1992; Moore 1984, 1992); no obstante, no hay información disponible acerca de la frecuencia con que se da la dispersión en paisajes fragmentados. Esa falta de información nos obligó a desarrollar un modelo de dispersión dependiente de la distancia entre 429


fragmentos. Este modelo consideró las distancias que los individuos deben recorrer en la matriz del paisaje (tierras de cultivo y tierras dedicadas a la ganadería) para alcanzar un fragmento ocupado por otra población de monos. La función que mejor se ajustó a la frecuencia de movimientos a través de la matriz observada en la zona de estudio con respecto a la distancia entre fragmentos fue una de tipo exponencial negativa (Mandujano et al. 2006). Así, la probabilidad de alcanzar un fragmento vecino que esté a cero metros sería igual a uno, mientras que un fragmento a 100 m de distancia tendría una probabilidad aproximada de 0,6. Asumimos que la tasa de dispersión es dependiente de la densidad de población en el fragmento; es decir, a mayor densidad de individuos mayor tasa de dispersión. Pese a que los individuos juveniles y adultos se dispersan en grupos, en nuestro modelo asumimos que solo los individuos juveniles son los que se dispersan, ya que son los que contribuyen en mayor número (Glander 1992; Jones 1995). Escenarios simulados

Usamos tres niveles de conectividad y tres niveles de cambio en el área de los fragmentos, lo que dio lugar a nueve posibles escenarios (Cuadro 2). Las tres Cuadro 2. 2. Escenarios simulados para diferentes niveles de cambio en el área de los fragmentos y conectividad del paisaje. Cambio en el área de los fragmentos ocupados Tasa de dispersión Pérdida de área de Se mantiene el área Incremento del área afectada afectada por la los fragmentos de los fragmentos de los fragmentos conectividad del 4% anual 1% anual paisaje Sin dispersión entre Sin dispersión, pérdida de área de fragmentos los fragmentos

Sin dispersión, se mantiene el área de los fragmentos

Sin dispersión, aumento en el área de los fragmentos

Dispersión a través Bajo intercambio de individuos entre de la matriz grupos, pérdida de área de los fragmentos

Bajo intercambio de individuos entre grupos, se mantiene el área de los fragmentos

Bajo intercambio de individuos entre grupos, aumento en el área de los fragmentos

Dispersión facilitada Intercambio mayor de individuos entre por los bosques grupos, pérdida de riparios área de los fragmentos

Intercambio favorecido de individuos entre grupos, se mantiene el área de los fragmentos

Intercambio favorecido de individuos entre grupos, aumento en el área de los fragmentos

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tendencias para el cambio en el área del hábitat fueron: considerar pérdida constante del área de los fragmentos ocupados a una tasa anual de 4% (Dirzo y García 1992); mantener el área del hábitat actual y considerar un aumento en el área de los fragmentos ocupados a una tasa anual de 1%. Los niveles de conectividad utilizados fueron: 1) aislamiento total entre poblaciones; 2) un paisaje en el que los individuos se dispersan por la matriz de hábitat alterado de acuerdo con la función exponencial negativa antes descrita; y 3) un paisaje en el que la dispersión es facilitada por la creación de corredores de vegetación riparia con una longitud de unos 15 km y una tasa de dispersión casi seis veces más alta que la segunda condición (Figura 3). De tal manera, esta red de corredores riparios conectaría a los fragmentos ocupados con mayor número de individuos o a aquellos con la mayor superficie. Esta última condición fue modificada de la propuesta hecha por Rodríguez-Toledo Rodríguez-Toledo (2002), quien señala que la recuperación de 31 km de franjas de vegetación riparia sería necesaria para reconectar el paisaje actual y favorecer la dispersión proveniente de los bosques continuos en la Sierra de Santa Marta y el volcán San Martín Pajapan.

Figura 3. 3. Propuesta de reconexión de los fragmentos ocupados a través de la reforestación de vegetación riparia de Los Tuxtlas, Veracruz, Veracruz, México, basado en la propuesta de reconexión realizada por Rodríguez-Toledo (2002).

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Para cada uno de los nueve escenarios simulados se obtuvo una estimación de la abundancia en la metapoblación y el número de poblaciones remanentes, así como la probabilidad de extinción al final de los 30 años. Para explorar la importancia relativa de cada una de las poblaciones que conforman la metapoblación hicimos simulaciones mediante la modificación de los tres escenarios en los que el área de los fragmentos se mantiene y la sustracción en cada simulación de una de las poblaciones existentes, con lo que se lograron realizar un total de 42 escenarios adicionales (tres escenarios iniciales por 14 poblaciones).

Resultados Cambios en la abundancia de la población entre el 2001 y el 2003

En los años 2001, 2002 y 2003 se detectaron un total de 71, 75 y 73 individuos, respectivamente (Cuadro 3). No se observaron diferencias significativas en las abundancias entre los años 2001 y 2003 (U Mann-Whitney = 96,5, p = 0,94). Las tasas finitas de crecimiento ( λ ) calculadas para los períodos 2001-2002 y 2002-2003 fueron de 1,05 y 0,97, respectivamente. Cuadro 3. 3. Abundancia de monos aulladores que habitan fragmentos de selva para los años 2001 a 2003. Fragmento

Área (ha)

Individuos 2001

3 11,0 1 5 9,3 2 7 4,7 3 10 11,8 15 5 57,2 17 11 29,9 19 6 5,3 32 6 3,7 33 1 75,5 36 1 32,6 37 0 5,0 38 5 6,5 41 1 13,0 48 10 9,6 6, 7, 8 Densidad ecológica promedio en 0,64 ± 0,54 los fragmentos (individuos/ha) 432

2002

2003 4 5 8 15 5 14 5 3 1 2 0 5 1 7

3 5 7 14 6 11 6 4 1 1 1 5 1 8

0,6 ± 0,49

0,58 ± 0,48


Ocupación de la metapoblación y abundancias resultantes de las simulaciones

El cambio en el área de los fragmentos ocupados tuvo un impacto significativo en la ocupación de la metapoblación (ANDEVA (ANDEVA una vía, F 2,6 = 37,95; p < 0,0001). Los escenarios que simularon una pérdida constante de hábitat presentan el número más bajo de poblaciones remanentes al término de los 30 años proyectados, comparados con los escenarios que simularon mantener o incrementar el área de los fragmentos ocupados (Prueba de Tukey, p = 0,001 para ambas comparaciones). La diferencia diferencia no es significativa significativa entre entre los escenarios escenarios en los que se mantiene y en los que hay un aumento del área (p = 0,86). Las tres condiciones de conectividad simuladas no presentaron diferencias significativas en el número de poblaciones remanentes al término de los 30 años (ANDEVA (ANDEVA una vía, F 2,6 = 0,18; p = 0,84). Aunque no fue determinante, se observó una tendencia a que un mayor número de poblaciones persista a medida que se aumenta la conectividad (Figura 4). El cambio del área del hábitat tuvo un claro efecto en la abundancia de individuos de la metapoblación metapoblación (ANDEVA (ANDEVA dos vías, F 2,117 = 9,06; p < 0,001). Al igual que en el caso del número de poblaciones remanentes en la metapoblación, el grado de conectividad no presentó diferencias significativas en el número final de individuos (ANDEVA (ANDEVA dos vías, F 2,117 = 0,86; p = 0,43); tampoco lo hizo la interacción área-conectividad área-conectividad (ANDEVA (ANDEVA dos vías, F 4,117 = 0,18; p = 0,95).

Figura 4. 4. Poblaciones remanentes en la metapoblación de monos aulladores en Los Tuxtlas, Veracruz, México, a los 30 años para los nueve escenarios simulados.

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Los tres escenarios en los que se consideró una pérdida constante de hábitat presentaron abundancias más bajas, comparado con los resultados obtenidos de las simulaciones de escenarios que mantuvieron o en los que se consideró un aumento en el área de los fragmentos ocupados (Prueba de Tukey, Tukey, p = 0,01 para la comparación pérdida de área - área constante y p < 0,001 para la comparación pérdida-aumento de área). Entre los escenarios que consideran mantener y aumentar el área no hay diferencias relevantes (p = 0,38; Figura 5). Probabilidad de extinción de la metapoblación

El riesgo de extinción aumentó a medida que la abundancia decreció. Las probabilidades de extinción más bajas se presentaron cuando el área de los fragmentos ocupados se mantiene o se incrementa. Pero cuando se simula una pérdida de área, el riesgo de extinción aumenta hasta probabilidades por encima de 0,35 al final de un intervalo de 30 años (Figura 6). Debemos resaltar que los escenarios que simularon un aislamiento total y los que simularon intercambio de individuos a través de desplazamientos solo por la matriz presentaron tendencias muy similares. Otro resultado interesante es que el mantener el área de los fragmentos y crear corredores riparios tienen un comportamiento similar, en la probabilidad de extinción, que los escenarios en los que se incrementa el área de los fragmentos ocupados y hay poco o nulo intercambio entre poblaciones. Importancia relativa de cada población en la probabilidad de extinción de la metapoblación

La sustracción de la población 17 (área del fragmento 57,2 ha; hoy ocupado por 6 individuos) incrementa mucho la probabilidad de extinción de la metapoblación en cualquiera de las tres condiciones de conectividad simuladas. La ausencia de la población que habita el fragmento 19 (área del fragmento 29,9 ha; ocupado por 11 individuos) presenta una tendencia similar a la ausencia de la población 17 en las simulaciones, aunque de menor magnitud (Figuras 7a y 7b). El fragmento 36 (75,5 ha; ocupado por un individuo), que es el de mayor área en la zona de estudio, se vuelve determinante para la persistencia de la metapoblación a medida que se incrementa la conectividad del paisaje por medio de la creación de corredores riparios (Figura 7c). La substracción de las otras 13 poblaciones no produjo diferencias de peso con los escenarios originales en los que se consideran todas las poblaciones.

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Figura 5. 5. Abundancias finales (mediana, percentil 25% y 75%) de monos aulladores en Los Tuxtlas, Veracruz, México, a los 30 años para los nueve escenarios evaluados.

Figura 6. 6. Probabilidad de extinción de la metapoblación de monos aulladores bajo los nueve escenarios simulados. El gráfico combina las tres condiciones de cambio en el área de los fragmentos ocupados (representadas por triángulos, círculos y cuadros para cada condición simulada) y las tres condiciones de nivel de conectividad (representadas por tres colores; blanco, gris y negro). Por ejemplo, la línea formada por cuadros negros representa el escenario donde se consideró un incremento anual de 4% en el área de los fragmentos y dispersión entre las poblaciones a través de corredores.

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Figura 7. 7. Probabilidad de extinción de la metapoblación simulando la ausencia de cada una de las poblaciones existentes. Línea continua: Escenario original que incluye a todas las poblaciones. Línea discontinua: Escenarios en ausencia de una población en particular. A. Escenarios donde se mantiene el área y no hay dispersión. B. Escenarios donde se mantiene el área y solo solo hay dispersión a través de la matriz. matriz. C. Escenarios donde se mantiene el área y la dispersión dispersión es facilitada por la creación de corredores corredores de vegetación riparia.

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Discusión Ocupación de los fragmentos en el paisaje

En el presente estudio se detectó una ocupación promedio en los tres años del 18% de los fragmentos. Esta baja ocupación ya había sido notada por otros autores en la región de Los Tuxtlas. Rodríguez-Luna et al. (1987) mencionan que en fragmentos de selva con una extensión en su conjunto de 447 ha, solo en 95 ha (21% del área) se encontraron grupos de monos aulladores y monos araña. Estrada y Coates-Estrada (1995) determinaron una ocupación del 40% de un total de 120 fragmentos en la porción norte de Los Tuxtlas. La similitud de los datos encontrados en este trabajo con respecto a los estudios mencionados con anterioridad podría sugerir que, desde 1980 hasta la fecha, la ocupación de los fragmentos remanentes no ha declinado de manera sensible, lo que ha permitido la persistencia de la metapoblación de los monos aulladores a esta escala temporal. Esta aparente “estabilidad” podría reflejarse en las tasas de crecimiento poblacional estimadas en el presente estudio, las cuales presentan valores cercanos a uno, lo cual implica que no se han presentado grandes cambios cambi os en el número de individuos dentro de la población. Se ha mencionado que los monos aulladores son capaces de mantenerse o de crecer en términos poblacionales, incluso con una pérdida moderada de su hábitat (Fedigan et al. 1998; Fedigan y Jack 2001; Clarke et al. 2002). Estrada y Coates-Estrada (1996) mencionan que el número de aulladores por fragmento está positivamente correlacionado con el área y negativamente correlacionada con la distancia al bosque más cercano y al tiempo de aislamiento del fragmento. Es posible que el bajo número de fragmentos ocupados y el corto intervalo de tamaños de los fragmentos (de 3 a 75 ha), comparado con el utilizado por Estrada y Coates-Estrada (1996), con fragmentos entre 2 y 1000 ha, no permiten distinguir esta relación área-número de individuos. Aunque esta relación no fue clara, se ha encontrado una relación positiva entre el tamaño del fragmento y la presencia de monos aulladores en un fragmento dentro de la zona de estudio (Rodríguez-Toledo et al. 2003). Existen otros factores que pueden estar influyendo en el número de individuos y en la ocupación de los fragmentos, además de la geometría del paisaje; por ejemplo, la calidad del fragmento (Coley y Barone 1996; Peres 1997) o perturbaciones recientes de origen antropogénico (Terborgh (Terborgh 1986; Chapman y Balcomb 1998; Crockett 1998). Resulta desafortunado para nuestro estudio el no disponer de información completa acerca del tiempo de aislamiento de cada una de las poblaciones consideradas, ya que eso sería muy útil para determinar algunos aspectos de la dinámica metapoblacional. La densidad ecológica estimada en el presente estudio cae dentro del intervalo mencionado para la especie, que va desde 0,008 hasta 1,5 individuos/ha, individuos/ha , con un promedio de 0,49 individuos/ha (Chapman y Balcomb 1998). La densidad promedio en los tres años fue mayor a la detectada en otras zonas dentro de la 437


región de Los Tuxtlas; por ejemplo, Estrada (1982) estimó una densidad de 0,23 individuos/ha. Esta situación de aislamiento y sobrepoblación puede ser similar a la observada en la población de monos aulladores del Parque Yumká, Tabasco, donde se mantienen grupos en un relicto de vegetación de selva que tiene una densidad de 1,6 individuos/ha (Estrada et al. 2001). Es probable que esta población sufra grandes presiones por la disponibilidad de espacio y de recursos alimentarios (Estrada et al. 1999) y que aparenta tener una tasa de mortalidad de infantes y juveniles alta (Estrada et al. 2001). Estas mismas condiciones podrían estarse dando en los grupos con alta densidad en fragmentos pequeños. Crecimiento de la población

Durante el estudio, no hubo cambios significativos en la población. Sin embargo, en otros sitios en los que también existe un hábitat fragmentado o alterado, se han registrado crecimientos en poblaciones de monos aulladores. Gilbert (2003) menciona que incluso fragmentos con una extensión de 1 ha en apariencia pueden sostener un grupo de Alouatta. En La Pacífica, Costa Rica, con pérdidas moderadas del 10% del bosque y un incremento en la fragmentación del hábitat remanente, los monos aulladores parecen ajustarse a las nuevas condiciones del hábitat (Clarke et al. 2002). Otro ejemplo que muestra la plasticidad de la especie para crecer en hábitats alterados o reducidos es la población en semilibertad de la isla de Agaltepec, en Veracruz, México, la cuál presenta una densidad de 0,43 individuos/ha, con tasas de crecimiento anual de 1,27 en promedio (Cortés-Ortiz et al. 1994). Pero en el caso de Los Tuxtlas, la fragmentación y la pérdida del hábitat al parecer no han permitido un crecimiento de la población. Se ha mencionado que las causas principales de la mortalidad en primates son las enfermedades, la depredación y el cambio en el hábitat (Young 1994), así como períodos impredecibles de escasez de alimento de alta calidad, aunado a otros factores como el parasitismo, que afectan sobre todo a los individuos inmaduros (Milton 1982). Un hábitat de mala calidad provocado pr ovocado por la degradación continua o por eventos catastróficos puede propiciar un mayor riesgo de malnutrición en los individuos y, por tanto, puede incrementar las tasas de mortalidad de infantes y juveniles (ej. Janson y Van Schaik 1993). En ausencia de presiones severas de cacería los monos aulladores pueden sobrevivir en fragmentos de bosque, hábitats perturbados y en proximidad a asentamientos humanos (Crockett 1998; Horwich 1998). En la parte sur de Los Tuxtlas, la cacería podría ser considerable, debido al uso tradicional de la carne de mono aullador como cebo para la captura del camarón de río (García-Orduña, comentario personal); aunque esta práctica ha disminuido, todavía pueden verse sus efectos negativos en la población (Carrillo et al. 2000).

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¿Incrementar el tamaño de los fragmentos o su conexión?

El presente estudio sugiere que el área del hábitat juega un papel destacado dentro de la probabilidad de extinción de la metapoblación a corto y mediano plazo. Existe evidencia que sugiere que la pérdida del hábitat tiene efectos negativos en poblaciones de mamíferos tropicales (Cuarón 2000). Nosotros encontramos que la pérdida del área correspondiente al hábitat en el paisaje aumenta mucho la probabilidad de extinción de la metapoblación. Esto concuerda con lo propuesto por Hanski (1999), quien menciona que una metapoblación tiene un riesgo de extinción mayor cuando el número y el tamaño de los parches de hábitat decrecen. Varios estudios en primates, como colobos ( Colobus guereza) (Chapman et al. 2003), cercopitecos azules ( Cercopithecus mitis) (Lawes et al. 2000), gorilas ( G. gorilla beringei) (Harcourt 1995) y muriquis ( Brachyteles arachnoides) (Strier 1993) presentan resultados favorables al incremento del área del hábitat de poblaciones amenazadas. La cantidad de hábitat necesaria para asegurar la viabilidad de una población debe ser un aspecto a considerar dentro de un plan de conservación de poblaciones de primates. En este estudio encontramos que un incremento anual en el área de los fragmentos del 1% no produciría efectos significativas en cuanto a la abundancia de monos aulladores en un lapso de 30 años, aunque sí resulta importante en cuanto a la disminución de la probabilidad de extinción de la metapoblación. Gilbert y Setz (2001) sugieren que son necesarias áreas mayores de 100 ha (idealmente de al menos 1000 ha) para sostener poblaciones viables de monos aulladores rojos ( A. seniculus). Aunque Chiarello (2000) menciona que para mantener poblaciones viables de tres especies de primates en los bosques atlánticos en Brasil se requieren más de 20 000 ha de bosque. El incremento de la conectividad en nuestro estudio no presentó un impacto de consideración en las abundancias finales. Pero esto no excluye, de ninguna manera, la propuesta que surge de la teoría de paisajes y metapoblacional de promover la conectividad dentro de un paisaje fragmentado. Swart y Lawes (1996), mediante la simulación de la dinámica poblacional de poblaciones de cercopitecos azules, encontraron que a medida que se aumenta el grado de conectividad entre parches, la persistencia experimenta un gran aumento dentro de un marco temporal de 1000 a 3000 años, mientras que no hay grandes efectos a corto plazo (< 200 años). Aunque los beneficios de reconectar fragmentos no son evidentes a una escala temporal corta, podrían ayudar a minimizar el efecto de algunos factores que influyen en la persistencia de una población. La falta de conectividad entre los fragmentos de bosque puede significar menores oportunidades de dispersión, al comprometer el potencial reproductivo y el aumento de la endogamia (Lindermayer y Nix 1993; Beier y Noss 1998). También pueden presentarse tasas de crecimiento menores en los fragmentos aislados y tomar más tiempo el reestablecimiento de las poblaciones extintas en los parches aislados que en los conectados (Fahrig y Merriam 1985). El establecimiento de 439


corredores entre fragmentos aislados puede disminuir algunas de las presiones derivadas de la pérdida de área de los fragmentos, como un menor hábitat de calidad y la disponibilidad de recursos alimentarios (Glander 1992; Estrada et al. 2002). Además, los remanentes de vegetación riparia pueden proveer hábitats adecuados para otras especies de vertebrados pequeños de bosque, al permitir su reproduccción y funcionar como corredores que incrementan la conectividad del paisaje (de Lima y Gascon 1999). Algunos Algunos autores han propuesto un mínimo de 200 a 300 m de ancho para facilitar movimientos de algunas especies sensibles (Laurance y Gascon 1997; Laurance y Laurance 1999). La conservación del área actual de los fragmentos y el impulso de estrategias que permitan la regeneración de los parches remanentes de selva es prioritario para la persistencia de esta metapoblación; un incremento del 1% en el área de los fragmentos puede ser suficiente. La reconexión de los parches de hábitat debe considerarse como una estrategia a mediano y largo plazo, pero debemos señalar que en nuestro estudio encontramos que el escenario donde se simula la reconexión de fragmentos por medio de una red de corredores y se mantiene el área actual de los fragmentos presenta una tendencia similar al escenario donde se incrementa el área y no hay intercambio de individuos, lo que evidencia los posibles beneficios de estos corredores riparios. Tal vez la creación de una red de corredores mayor a los 15 km simulados en algunos de los escenarios de este estudio resultaría en probabilidades de extinción aún menores a las obtenidas. Contribución de cada población a la persistencia de la metapoblación

Las características específicas de los parches individuales tienen diferentes contribuciones a la persistencia de una metapoblación. El área del fragmento y la conectividad determinan la importancia de una población para la metapoblación entera (Harrison 1991). Brito y Fernández (2002) evaluaron el valor relativo de las poblaciones Micour ureu euss deme demera rara raee) en la persistencia de la locales del ratón tlacuache ( Mico metapoblación; las clasificaron en tres grupos: parches pequeños y aislados (que son los más amenazados), parches de forma circular y relativamente bien conectados y parches grandes con alta probabilidad de persistir. El caso del parche 17 y el 19 presentan una mayor importancia para la metapoblación y podrían comportarse como la tercera categoría mencionada por Brito y Fernández (2002). El fragmento 36 es relevante en la persistencia de la metapoblación a medida que se aumenta la conectividad del paisaje. El resto de los fragmentos ocupados, con un área menor de 15 ha, podrían considerarse menos significativos para la persistencia de la metapoblación. La densidad y la composición social dentro de cada población podrían jugar un papel destacado en la dinámica metapoblacional. Contrario a lo que se esperaría en la teoría metapoblacional tradicional, los parches pequeños pueden 440


resultar primordiales para la persistencia de la metapoblación, si esta funciona como un sistema con una combinación de poblaciones más persistentes con baja emigración y poblaciones efímeras y alta emigración (Crone et al. 2001). Este sería el caso si la dispersión fuera dependiente de la densidad, como se simuló en este estudio. El intercambio de individuos entre los fragmentos de mayor área y más baja densidad podría disminuir la probabilidad de extinción. Sin embargo, si en los fragmentos menores a 15 ha y cercanos a su capacidad capacid ad de carga se mantiene el área, el ingreso de individuos procedentes de otras poblaciones podría incluso ocasionar que se comportaran como poblaciones pseudo-sumideros: poblaciones viables que dejan de serlo solo porque la dispersión de individuos hacia ellos disminuye la fecundidad o incrementa la mortalidad, como resultado de la denso-dependencia (Watkinson y Sutherland 1995), por competencia intraespecífica por recursos genéticos o físicos entre los inmigrantes y los residentes (Clinchy 1997). Estas diferencias en la contribución a la persistencia de cada una de las poblaciones dentro de la metapoblación conllevaría una estrategia diferente para su conservación. Los fragmentos con mayor área y relativamente conectados con otros fragmentos ocupados requieren protección inmediata. Las poblaciones que habitan fragmentos con área pequeña, con altas densidades y un grado de aislamiento mayor requerirán de acciones más drásticas para su conservación, como puede ser su reubicación en alguno de los fragmentos grandes y con baja densidad de monos.

Conclusiones La metapoblación de monos aulladores estudiada podría enfrentar un riesgo de extinción grande debido solamente a su condición fragmentada y su bajo número poblacional. Algunos autores han señalado ciertas características dentro de una especie que la hacen vulnerable a la fragmentación de su hábitat. Además de los problemas ya mencionados por el pequeño tamaño poblacional (Lande 1993; Pimm et al. 1988; Henle et al. 2004), la baja capacidad de los monos aulladores de dispersarse de manera efectiva a través de una matriz de terrenos dedicados a actividades agrícolas o ganaderas hace que esta metapoblación incremente su aislamiento y su probabilidad de extinguirse. Especies que evitan la matriz (Gascon et al. 1999; Henle et al. 2004) y son especialistas en sus requerimientos de hábitat (Davies et al. 2000; Henle et al. 2004) tienden a declinar o a desaparecer en estos fragmentos de hábitats pequeños. Además, la dinámica de los grupos de especies sociales podría ejercer una gran fuerza centrípeta que inhibe la dispersión a través de un hábitat hostil (Laurance 1990; Swart y Lawes 1996). La modificación de la matriz puede proveer oportunidades para reducir el aislamiento de un parche y, así, disminuir la probabilidad de extinción dentro de 441


estos paisajes fragmentados (Ricketts 2001). Esto implica que una estrategia de conservación de esta metapoblación de monos aulladores debe considerar, además de las condiciones ecológicas, las condiciones sociales y económicas de las comunidades humanas dentro de este paisaje. El 85% de las actividades productivas en el sur de Los Tuxtlas corresponden a ganadería y agricultura; la zona presenta una población humana en crecimiento, con una densidad de cerca de 60 habitantes/km 2 (INEGI 2000). Promover estrategias productivas que sean menos agresivas con las selvas y otros tipos de vegetación nativa y que permitan un desarrollo económico sostenible son, en definitiva, urgentes dentro de la región de Los Tuxtlas. Tuxtlas.

Agradecimientos Agradecemos a The American Society of Primatology (ASP) y Primate Conservation Inc. (PCI), por el apoyo financiero para este estudio. El primer autor recibió una beca por parte del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT). El Departamento de Biodiversidad y Ecología Animal del Instituto de Ecología A. C. proporcionó el soporte necesario para la finalización de esta investigación. Los autores agradecemos la hospitalidad e invaluable asistencia en campo de la familia Mateo Gutiérrez y a Rubén Mateo, Francisco García-Orduña y Domingo Canales, del Instituto de Neuroetología de la Universidad Veracruzana, las facilidades para realizar este estudio. También agradecemos la ayuda en campo y en el manejo de los sistemas de información geográfica a E. Mildred Rodríguez-Toledo Rodríguez-Toledo y Rodolfo Palacios. Los comentarios de Miguel Equihua, Alfredo Cuarón y Alejandro Estrada al trabajo de tesis del primer autor, del cual se deriva el presente capítulo, fueron determinantes para mejorar todo el estudio.

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ANEXO Anexo 1. 1. Ejemplo de la estimación de la capacidad de carga dentro de los fragmentos de selva.

A continuación se presenta presenta la manera en que se estimó la capacidad capacidad de carga carga para el fragmento 41, el cuál tiene una extensión de 6,5 ha y es habitado actualmente por cinco individuos. • En trayecto trayectoss equivalen equivalentes tes a un total total de de 0,1 ha se se encontrar encontraron on seis seis árboles árboles con un diámetro entre 20 y 71 cm de dap (20,4; 22,6; 30,2; 33,4; 40,7; 71,6) (ver Arroyo-Rodríguez y Mandujano 2003). Para cada uno de estos se calculó su biomasa en peso seco, a partir de la ecuación obtenida por Brown e Iverson (1992): (1992): Y = 21,297 – 6,935dap 6,935dap + 0,74dap 0,74dap 2; donde Y = biomasa biomasa por árbol árbol en kg y dap = diámetro del tronco a la altura del pecho en cm, estimándose que en total los árboles contaban con una biomasa de 5811,6 kg. • Después Después de obteni obtenida da la biomas biomasaa para cada árbol se estimó estimó el el increment incrementoo anual anual materia vegetal mediante la ecuación de la regresión derivada por Clark et al . (2001): y = 1,05ln(x) – 2,91; donde y = incremento de biomasa por encima del suelo (biomasa/ha/año) y x = biomasa por encima del suelo (biomasa/ha). Se obtuvo un incremento anual de 22,7 kg/año • De este este incremen incremento to se consid consideró eró que que el 77% 77% correspo corresponde nde a hojas hojas jóven jóvenes, es, flores y frutos que son potencialmente utilizables por los monos aulladores; así, 17,5 kg/año están disponibles. • Extrapolan Extrapolando do este este valor valor a una una hectáre hectáreaa se obtuvi obtuvieron eron 175 175 kg de materia materia vegetal disponible/ha. A su vez, se dividió este valor entre la tasa de consumo de monos aulladores (19,7 kg materia vegetal/año por kg de biomasa de monos) (Nagy y Milton 1979) y el peso promedio de un individuo (5,5 kg) (Rodríguez-Luna 1997); de esta manera se estimó una capacidad de carga para el fragmento 41 de 1,6 monos/ha.

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. Viabilidad metapoblacional del mono aullador en un paisaje altamente fragmentado de México

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