Evolución Larval en Invertebrados Marinos
Resumen
La mayor parte de las especies que conforman el bentos cuentan con una fase larval que puede formar parte del plancton desde unos u nos pocos minutos min utos a meses e incluso años. Existe una amplia diversidad de formas larvales que pueden o no tener vida libre, con capacidad para alimentare, o sin ella. Se considera que la principal ventaja v entaja de d e contar con un estado larval es la capacidad de dispersión de los organismos. La filogenia de las larvas se ha basado principalmente en caracteres morfológicos, morfológicos, como bandas de cilios o la existencia de estructuras para la alimentación. Actualmente, el desarrollo de técnicas moleculares a permitido la generación nueva información en relación con el origen y la filogenia, no solo de larvas de invertebrados marinos sino también en el ámbito de grupos mayores como los metazoos. El presente documento revisa los antecedentes relacionados con el origen y existencia de larvas en invertebrados marinos, la diversidad de formas que existen, los cambios que han existido en los diferentes tipos de larvas adjudicados a un proceso evolutivo y finalmente qué ventajas y desventajas presenta contar con una fase larval en el ciclo de vida. Palabras claves: larva, historia de vida, evolución, técnicas moleculares
1. Introducción
El tamaño final y forma de las especies son el resultado de muchos factores, tales como fisiología animal, disponibilidad de alimento y localización en la cadena alimenticia, así como también las características físicas del ambiente donde el organismo habita (Shanks 2001). En este contexto la capacidad de un organismo de alcanzar determinados ambientes estará definida por la capacidad de dispersión de sus crías. Así, la larva es un mecanismo de dispersión, y la reducción de estados de larva libre nadadora es una consecuencia de adopción de un modo de desarrollo incubatorio. Por otro lado, aquellos invertebrados que pueden desplazarse se saltan diferentes estados larvales y omiten la metamorfosis, siendo en este caso un estado larval de dispersión d ispersión innecesario innecesario (Hickman, 1999). La relación entre invertebrados se basa en similaridad larval y complejas secuencias de transformación entre larvas diferentes y similares y las formas adultas. Los estudios indican que la morfología larval evoluciona independientemente de la morfología adulta, esta evolución larval incluye mayor homoplasia que en los adultos y patrones de desarrollo altamente flexibles (Hall y Wake, 1999). En el plancton existe una amplia diversidad de tipos de larvas, cuyos phyla tienen una profunda tendencia hacia la convergencia. En la actualidad se sabe que la selección natural actúa separadamente sobre larvas y adultos, en consecuencia adultos y larvas pueden evolucionar sobre un plan diferente e independientemente, además, la selección natural actúa a través de la ontogenia por lo que la selección natural tiene un papel en diferentes partes del ciclo de vida (Hall y Wake, 1999). Evolución Larval en Invertebrados Marinos Marinos -
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El presente documento, revisa los antecedentes relacionados con el origen y existencia de larvas en invertebrados marinos y su diversidad de formas, los cambios que han existido en los diferentes tipos de larvas los que pueden ser adjudicados a un proceso evolutivo. Finalmente se menciona qué ventajas y desventajas presenta contar con una fase larval en el ciclo de vida. 2. Antecedentes
La variedad de formas larvales entre los diferentes grupos de invertebrados sugiere que una única forma larval habría surgido independientemente a lo menos en 14 phyla y múltiples veces con la mayoría de las phyla. Wray (1995) expone la evidencia histórica y las inferencias filogenéticas de la radiación evolutiva antigua y temprana de larvas. Aunque no es claro el origen, se plantea que algunas de las ventajas que actualmente exhiben las larvas también fueron de importancia cuando la primera larva apareció. El origen de las larvas es variado y no existe una hipótesis probable ni es claro porque evolucionan (Wray 1995). Las hipótesis propuestas en escenarios especulativos involucran tipos de ancestros hipotéticos y transformaciones hipotéticas de tipos. Por otro lado, el origen de las larvas mezcla preguntas de origen de (1)organismos multicelulares, (2)historia de vida compleja o bifásica, (3) metazoos, (4) modos de contraste nutricional, (5) contraste de modos de desarrollo, (6) metamorfosis y (7) complejidad (Hall y Wack 1999). Existe una amplia diversidad de larvas tanto es su estructura, desarrollo y ecología (Fig. 1), sin embargo, utilizar estas características en estudios evolutivos no es recomendable (Hickman 1999), debido a que caracteres similares no indica necesariamente homología, no siendo posible distinguir entre homología1 y homoplasia2. Por otro lado, una estructura tipologica idealizada falla en capturar la variabilidad, flexibilidad y plasticidad en la historia de vida que es importante desde una perspectiva evolutiva. Sin embargo, la clasificación de tipos de larvas en el desarrollo y evolución de larvas, es de utilidad en la organización de datos comparativos y en la estructuración de hipótesis.
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homología: correspondencia de caracteres en organismos distintos debido a herencia a partir de un antepasado común. homoplasia: proceso evolutivo que genera la aparición de analogías (correspondencia aparente entre organismos debido a semejanza funcional). 2
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Figura Nº 1. Formas larvales típicas en diferentes invertebrados marinos. Para cada tipo se muestran también la forma adulta a escala menor (Fuente: Díaz y Santos 1998).
Que es una larva
Los estados que se desarrollan desde huevos fértiles son frecuentemente muy diferentes de los animales adultos, si las diferencias con el adulto son muy marcadas los estados jóvenes son llamados larvas. La historia de vida de muchos organismos incluyen un estado larval que es morfológicamente diferente del adulto y que puede habitar en un ambiente distinto al del adulto, esta especie presenta un desarrollo indirecto y la larva debe metamorfosearse para transformarse en un adulto(McEdward y Janies 1993). Un animal inicia su desarrollo en el huevo como un embrión, y el desarrollo que ocurra antes de fijarse, variara considerablemente de grupo a grupo de especies y frecuentemente de especie a especie en cada grupo. Por lo anterior, larva y metamorfosis se encuentran fuertemente enlazados, pudiéndose considerar a la larva como un animal inmaduro antes de sufrir una metamorfosis (Willlianson 1992). La fase larval y la adulta en desarrollo, habitualmente siguen diferentes hábitos de vida y procesos que Darwin llamo “descendencia con modificación” y “selección natural”, estos procesos son frecuentemente adecuados para explicar diferencias en formas que se adaptan a los diferentes ambientes (Willianson 1992). Algunos organismos se fijan y su forma es igual a la del adulto, en estos caso no existe larva y se dice que el desarrollo es directo. Aquellos animales que nunca han tenido una fase larval a través de su historia evolutiva muestran desarrollo directo primario, mientras que aquellos que no presentan larvas pero descienden de especies que presentaban larvas muestran desarrollo directo secundario (Willlianson 1992). Evolución Larval en Invertebrados Marinos -
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El común de las larvas marinas son planctónicas, con capacidad para desplazarse en el sentido vertical pero insuficiente para tener un efecto directo en su distribución horizontal, unas pocas viven en el fondo o son parásitas. Existen crustáceos terrestres que migran al mar para liberar a sus larvas y unos pocos camarones dulceacuícolas que liberan sus larvas en áreas estuarinas, sin embargo muchos crustáceo presentan todo su ciclo de vida en agua dulce (Willlianson 1992). Origen
Los metazoos incluyen a todos los animales cuyo cuerpo esta constituido por más de un tipo de células. En el caso de los metazoos al dividir sus células forma una estructura esférica llamada blástula, el espacio llenado por fluidos es el blastocele, en muchos casos como en los equinodermos, la blástula es ciliada y el animal se fija es aquel estado de desarrollo aunque en otros casos el desarrollo continúa. El estado siguiente es la gástrula, que se caracteriza por tener un arquenteron o intestino primitivo, un extremo esta cerrado y el otro cuenta con una abertura llamada blastoporo. En una etapa más avanzada el blastoporo se transforma en el ano y la boca se desarrolla como una nueva abertura (Figura Nº 2).
FIGURA Nº2. Principales diferencias en el desarrollo embrionario de las dos grandes estirpes de celomados: protóstomados (a la izquierda) y deuteróstomos a la derecha a) segmentación espiral y radial en fase de 8 (arriba y centro) y de 16 células (abajo). b) formación de celoma por ezquizocelia (división de las bandas mesodérmicas formadas a partir del blastómero 4d) y enterocelia (formación de bolsas por evaginación del tubo digestivo embrionario). c) estructura de los tipos larvarios, trocófora y dipléurula, en vista lateral (izquierda) y frontal (derecha). Basado en Willmer en Díaz y Santos (1998).
En base al punto anterior, en la actualidad se reconocen dos tipos fundamentales de larvas de invertebrados, que corresponde a un modo de desarrollo protostomado o detereustomado (Díaz y Santos 1998). A saber:
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La larva trocófora (trocospehra) hallada en animales con modo de desarrollo embrional protostomado y división espiral. En este caso los análisis de cladística de la distribución de larvas son consistentes con la trocófora como el tipo de larva que poseía el último ancestro común de artrópodos y cordados. La larva dipléurula (plúteus) se halla en animales como modo de desarrollo embrionario deuterostomado. En los hemicordados se halla la larva tornaria, en equinodermos la larva auricularia, que tal vez correspondía a una larva dipléurula modificada (Figura Nº3). La divergencia de los deuterostomados puede haberse iniciado con la transformación de la larva trocófora protostomada a la larva dipleurula.
Figura Nº 3. Larvas representativas de equinodermos (A, C, D) y un gasterópodo (B). La línea gruesa negra sobre cada larva indica la localización de la banda ciliada (Modificado de Kerr, 1926 en Hall y Wake 1999).
Se ha visualizado que estados larvales se encuentran presentes en todos los ancestros de los cordados y apoya la visión de que los cordados surgen a partir de tunicados sésiles a través de la neotenia de sus larvas. Se han comparado larvas de peces y anfibios encontrándose muchas similitudes como branquias externas, sistema de línea lateral y grandes neuronas en el sistema nervioso central, riñón protonefridico y otras características (Hall y Wake, 1999). Lo importante es que la característica de una larva primaria provee pistas respecto al origen evolutivo de la larva, por ejemplo, se considera que se podría identificar un estado nauplio en todos los miembros de los crustáceos, identificando a la larva nauplio como el estado ancestral de crustáceos, hipotetizando que crustáceos más avanzados como cangrejo, camarones y langostas cuentan con un estado adicional de larva que apareció más tarde en la ontogenia y esta restringido a ciclos de vida de estas formas. La existencia de un estado zoea en cangrejos y camarones entre el estado nauplio y la forma adulta cumple estas expectativas. Por lo anterior, tipos comunes de larvas pueden ser utilizados para deducir la forma de un ancestro común para todos los animales triploblasticos, como los de simetría radial (Hall y Wake 1999).
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Evolución
La evolución de algunos animales y sus larvas puede ser explicado sobre el supuesto que ocasionalmente algunas ramas han interactuado con otras con profundas repercusiones y estas reacciones no han estado limitadas a ramas cercanas. Diversos grupos de animales presentan tipos de larvas similares que dan origen a adultos muy diferentes, mientras que algunos con larvas distintas dar origen a adultos similares. En estos casos se propone la existencia de convergencia evolutiva o conservacionismo larval, aunque se considera que esta es una inadecuada explicación de larvas planctónicas similares con la enorme variedad de formas adultas. Formas de adultos y larvas evolucionan a tasas diferentes, pero la pregunta se orienta a si los casos extremos se atribuyen a divergencia de adultos o conservacionismo larval en el mismo linaje. La teoría evolutiva actual, acepta que las especies evolucionan a partir de otra especie en línea monofiletica por la acumulación gradual de cambios heredables. Sin embargo, algunos consideran que esta sola teoría no es adecuada para explicar por qué algunos animales presentan embriones y larvas en sus historias de vida (Raimondi 1992; Hall y Wake 1999). Toda la relación entre invertebrados ha sido construida sobre la base de similitudes de las larvas y sus complejas secuencias de transformaciones entre larvas diferentes y similares y formas adultas. Se ha observado, basándose en la morfología larval y de adultos, que la evolución larval es independiente de la morfología del adulto. La morfología larval incluye considerablemente mayor homoplasia que la morfología de los adultos y los patrones de desarrollo temprano son altamente flexibles. Observaciones de larvas de invertebrado marinos de todos los phyla presentan una fuerte tendencia hacia la convergencia (Willlianson 1992). Es factible diferenciar dos tipos de larvas: la larva primaria como forma ancestral modificada que existió como forma libre; y la larva secundaria, que es introducida secundariamente en el ciclo de vida de una especie que previamente tenia desarrollo directo. La larva primaria correspondería a la plánula, una forma ancestral de los celenterados, estimándose todas las otras larvas como secundarias. Las adaptaciones de la larva secundaria corresponden a un cambio en el hábito de vida o aparición de estructuras debido a las fuerzas de selección. Un carácter secundario de larva correspondería a un carácter adulto anticipado (Hall y Wake 1999). La filogenia sugiere que los primeros metazoos fueron organismos de desove libre con embriones que se desarrollaban en forma pasajera en el plancton (Figura Nº 4). Para llegar a lo que conocemos actualmente, habrían inicialmente existido modificaciones morfológicas y desarrollo de patrones de cilios como ayuda p ara dispersarse o selección del sitio de asentamiento, además, podrían haber aparecido otras estructuras como setas, órganos adhesivos, más tarde tal vez desarrolló órganos para la alimentación. Lo más probable es que la larva haya evolucionado más de una vez y aunque no existen pruebas, el origen múltiple es palpable cuando la diversidad de formas larvales e historias de vida son mapeadas sobre la filogenia (Strathmann 1993; Wray 1995). La antigüedad de la larva de metazoos se evidencia en la amplia homología estructural y funcional que existe entre los clades que han divergido desde el Cámbrico hace 540 millones de años, aunque la evidencia filogenetica de este tipo debe ser considerada con Evolución Larval en Invertebrados Marinos -
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precaución, dado que orígenes paralelos también puede ser una posibilidad (Figura Nº 3) (Wray 1999).
Figura Nº 4. Historia de desarrollo de metazoos y larvas. A pesar de las incertezas respecto al origen del desarrollo de metazoos y larvas, existen algunas transformaciones que pueden ser reconstruidas por mapeo de las características de los grupos existentes sobre la filogenia. El común de los phyla mostrados estuvo presente en el Cámbrico, 505 millones de años atrás. Por lo anterior, muchas características de los metazoos son probablemente muy antiguas, tal como desove libre, la presencia de larva, planctotrofia usando cilios y metamorfosis (Fuente: Wray 1995).
Las investigaciones relacionadas con la evolución de las larvas, no se han orientado con respecto a la estructura o plan del cuerpo sino sobre el modo ancestral de nutrición (alimentación versus no alimentación) y hábitat (pelágico o bentónico) (McEdward y Janies 1993; Strathman 1993). Se considera que el estado ancestral es alimentadora y la larva que no se alimenta a evolucionado a través de la pérdida de estructuras para alimentación, cabe mencionar que esta hipótesis se ha basado en pruebas de datos comparativos de principalmente equinodermos (Pernet 2003). En general se considera que la larva ancestral fue pelágica, aunque algunos autores se contraponen a esta opinión general argumentando que tamaños corporales pequeños sugieren un estado ancestral bentónico (Strathmann 1985; Strathmann 1993; Hickman 1999; Pernet 2003). No es seguro si la larva temprana era o no alimentadora, generalmente se considera que la larva de vida libre de algún tipo es primitiva en la historia de vida de invertebrados marinos y que la perdida de estado larval es una condición derivada, este supuesto se basa en una argumentación lógica e intuitiva y por análisis cladísticos más que en evidencia directa (Hickman 1999). Desde el punto de vista de modos de dispersión es posible distinguir tres tipos diferentes de larvas. Las lecitotróficas que son de natación libre, no se alimentan y son pelágicas durante un tiempo antes de que ocurra la metamorfosis. Las planctotróficas que son pelágicas y se alimentan activamente y finalmente aquellas que presentan desarrollo directo, aunque en este caso los juveniles son liberados como adultos en miniatura (Ardila 2000).
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La clasificación de larvas por ecólogos se ha enfocado en el llamado modos de desarrollo, en este contexto destacan los trabajos de Thorson que establecieron las bases ecológicas para la clasificación de larvas y terminología que son usadas actualmente (Hickman 1999). Posteriormente, diferentes autores han realizado revisiones y pequeñas modificaciones al esquema propuesto. Las criticas a esta propuesta surgen debido al uso de caracteres dicotómicos que supuestamente subestiman la diversidad de desarrollos y por otro lado que el esquema carece de una única base de organización. Respecto a esta última critica la Tabla Nº1 presenta una propuesta que considera cuatro categorías (modo de nutrición, sitio de desarrollo, potencial de dispersión y tipo de morfogénesis). Tabla Nº 1. Clasificación del desarrollo de larvas de invertebrados (Levin y Bridges 1995 en Hickman 1999) Modo nutricional Planctotrofica
Sitio de desarrollo Planctónico
Planctotrofica facultativa
Demersal
Derivado maternal
Bentónico
Lecitotrofica
Aparental
Adelfofagia
Solitaria
Translocacion Osmotrofia
Encapsulada Parental
Autotrofia
Crianza interna
Fotoautotrofia
Crianza externa
Quimioautotrofa Somatotrofia Dispersión potencial Teleplanica Actaeplanica Anchiplanica Aplanica
Morfogénesis Indirecta Vida Libre Contenida Directa
Existe una amplia diversidad de estructuras en las larvas de invertebrados marinos. La existencia de bandas ciliadas permite distinguir entre plantotróficos, protostomados y deuterostomado, sin embargo estas no incluyen otras formas como las lecitotróficas o planctotróficas con una única banda de cilios. De acuerdo con Hickman (1999), la mejor forma de conocer la diversidad de larvas es conocer la variedad de nombres existentes, el autor llega a citar 61 diferentes que incluyen 2 fósiles, aunque indica que esto subestima la diversidad larval. Además, la misma larva puede tener diferentes estructuras según la región donde exista (plasticidad larval). El cambio evolutivo depende de la operación de la selección sobre características que varía en poblaciones de especies. La variabilidad, flexibilidad y plasticidad (en conjunto denominado politipos) son probablemente más extendidas e importantes en la evolución de invertebrados. La selección natural depende no solo de la variación genética entre individuos de poblaciones sino también del alcance en el que cada genotipo individual dentro de una población es ambientalmente modelado en el fenotipo. Aunque existen escasos estudios, la plasticidad inducible puede ser característica en muchas larvas y puede jugar un rol en la evolución de la forma larval (Raimondi 1992). Variaciones espaciales y temporales en especial de la oferta alimenticia podrían inducir respuestas fenotípicas en larvas en el desarrollo de estructuras efímeras de alimentación. Información de larvas Evolución Larval en Invertebrados Marinos -
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filogenéticamente distantes como equinodermos y moluscos, sugiere que la plasticidad fenotípica modulada por abundancia de alimento puede estar ampliamente extendida en larvas planctotróficas de invertebrados, según pruebas de laboratorio. Esto sugiere que la habilidad para modular el fenotipo es adaptativa (Raimondi 1992; Hickman 1999).
Figura Nº5 Supuesta transformación evolutiva en el desarrollo de metazoos y larvas. La marca indica que un tipo particular de transformación ha ocurri do al menos una vez dentro del phylum. Las si guientes limitaciones se aplican: (1) el estado derivado no es necesariamente compartido por todos los miembros del phylum, (2) algunas especie pueden exhibir algún carácter derivado pero otras no (3) algunas transformaciones pueden haber ocurrido más de una vez en el phylum (4) el orden de las características listadas no corresponde a una serie de transformaciones. Aún en una escala gruesa de resolución filogenética, es claro que muchas transformaciones en patrones de desarrollo e historias de vida habrían surgido independientemente en varias ocasiones en los metazoos (Fuente: Wray 1995).
Figura Nº 6. Hipótesis filogenetica de relación entre las principales clases de Mollusca. Larva nadadora con un “velo” ocurre solo en Gastropoda y Bivalvia, esto sugiere que esta estructura es derivada independientemente en las dos clases o alternativamente, se ha perdido en las otras clases (Fuente: Hickman 1999).
Por otro lado, aunque la forma ancestral de los invertebrados haya sido una larva alimentadora, cuando se construyen árboles filogenéticos basados en el modo nutricional de las larvas, se observa tanto ganancia como perdida de este tipo de larva. Por ejemplo, gastropoda y bivalvia presentan larvas alimentadoras, sin embargo formas planctotróficas están ausentes en las otras clases de molusco, por lo que la forma lecitotrofica serian un Evolución Larval en Invertebrados Marinos -
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modo ancestral para el phylum molusca. Por otro lado, en gastropoda y bivalvia que no son taxa hermanas aparece la condición planctotrófica como derivada independientemente en estas dos clases (Figura Nº6). En grupos diferentes de los moluscos es más difícil hallar ejemplos con planctotrofia derivada, algunos autores entregan evidencia en familias de poliquetos (Serpulidae) donde la alimentación es una condición derivada, aunque todas las larvas de Sabellidae son no alimentadoras, larvas pelágicas son derivadas en la familia. Lo importante es que la dirección de cambio en el modo nutricional en invertebrados marinos es más frecuente en la dirección de perdida de alimentación y a menudo esta acompañada por la perdida de estructuras de alimentación (Figura Nº 6) (McEdward y Janies 1993; Wray 1995; Hickman 1999). De aproximadamente 40 phyla presentes en el océano, sólo 6 no presentan una fase de dispersión en su historia de vida. Se ha estimado que entre el 55% y 85% de todos los invertebrados bentónicos marinos producen una larva planctotrófica de vida larga, 5% de una de vida corta y aproximadamente 10% produce una larva lecitotrófica. En términos generales se puede decir que el desarrollo planctotrófico es al menos el más común en el ciclo de vida de invertebrados bentónicos y que este tipo de desarrollo ha permanecido en muchos grupos por cientos de millones de años (Wray 1995; Pechenik 1999). Aunque en general se considera como favorable una fase larval, existe cierta tendencia en la evolución del ciclo de vida que sugiere que ha sido selectivamente desventajosa para muchos grupos (Pechenik 1999).
Figura Nº 7. Hipótesis filogenética relacionando los principales clades de moluscos, se muestra la distribución de carácter planctotrófica. La alimentación parece tener dos orígenes independientes en gastrópodos, así como también un tercer origen independiente en uno de los grupos principales de bivalvos. Alternativamente, existe un numero mayor de perdida independiente de alimentación (Fuente: Hickman 1999).
Tradicionalmente la filogenia de diferentes organismos se ha basado en caracteres morfológicos, sin embargo en la actualidad el uso de herramientas moleculares para la construcción de arboles filogenéticos ha venido a revolucionar el campo de los estudios de evolución llegando incluso a modificar las relaciones propuestas con anterioridad a su uso. Esto aún se observa ante diferentes propuestas basadas en métodos tradicionales. No obstante estas herramientas son casi totalmente inmunes a la homoplasia y constituyen una Evolución Larval en Invertebrados Marinos - 10
poderosa señal de parentesco cuando se encuentra el mismo ordenamiento en dos taxa (Adoutte et al. 2000). A continuación presento dos ejemplos que ilustran estas situaciones.
Figura Nº 8. Filogenia de Metazoos (A) La filogenia tradicional basada en morfología y embriología (izquierda), adaptada de Hyman (B) La nueva filogenia basada en técnicas moleculares (derecha). Una aproximación conservativa fue considerada en B (Fuente: Adoutte et al. 2000).
En el caso de la reorganización filogenética de los metazoos basado en datos moleculares, se observan cambios en los patrones de interrelaciones entre animales con profundas consecuencias en el entendimiento del proceso de diversificación animal (Lake 1990; Adoutte et al. 2000). En la Figura Nº 8, se observan las diferencias en el ordenamiento cuando la filogenia se basa en métodos tradicionales versus los moleculares, se puede observar como al utilizar métodos moleculares se observa el grado de parentesco en grupos que con el método tradicional estaban totalmente separados, este es el caso de artrópodos y nemátodos, para mayores antecedentes revisar Addoutte et al 2000. En el caso de los anélidos poliquetos existe controversia utilizando métodos tradicionales. Por un lado se ha propuesto un sistema basado en la morfología larval, diferenciando 16 ordenes agrupados en cuatro superórdenes (Oweniidea, Amphinomea, Errantia y Sedentaria). Más recientemente se ha propuesto también basados en caracteres morfológicos, la división de polychaeta en dos clados: Palpata y Scolecida. De acuerdo a esta clasificación Polychaeta estaría conformada por 83 familias agrupadas en dos grandes clados Palpata y Scolecida. A pesar de esto no existe acuerdo debido a las dificultades para definir relaciones filogenéticas entre las distintas familias, por esta razón, y más que nada debido a un aspecto práctico, se ha continuado utilizando la antigua división propuesta por Perrier en 1897 modificada por Uschakov en 1955, que divide a la clase en errantia y sedentaria, aceptándose que esta división carece de fundamento filogenético (Rozbaczylo y Moreno 2002; Irvine et al. 1999).
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VENTAJAS DE UN ESTADO LARVAL
El común de los invertebrados marinos tiene larvas pelágicas o propagulos que pasan parte de su tiempo formando parte del plancton (desde pocos minutos a meses e incluso años), con una moda de 3 a 4 semanas para especies de ambientes templados (Gray 1974; Abelson y Danny 1997; Willlianson 1992; Hall y Wake 1999; Pineda 2000; Shanks 2001). El término asentamiento es utilizado comúnmente para describir el paso de una v ida pelágica a una vida bentónica, esto no sólo implica un descenso de la larva desde la columna de agua y una residencia permanente en el substrato, sino también cambios ontogénicos necesarios para el nuevo tipo de ambiente en que se desarrollará, cambios que ocurren a través de metamorfosis (Rodríguez et al. 1993; Abelson y Danny 1997). El proceso de asentamiento requiere no solo que la larva este presente, sino además la interacción de procesos físicos y biológicos y la presencia de señales químicas. La habilidad para responder a estímulos ha sido usualmente definida como competencia, el mecanismo es pobremente entendido pero al parecer se relaciona con el sistema nervioso larval (Rodríguez et al. 1993). Los estímulos necesarios para asentarse involucran una combinación de factores que incluyen velocidad de los fluidos y contorno de las superficies del substrato, luminosidad y señales químicas (Gray 1974; Caldwell y Chriss 1979; Millineaux y Butman 1991; Rodríguez et al. 1993). Las larvas de invertebrados marinos son organismos de intrincado funcionamiento, su anatomía y estructura es compleja y su diversidad funcional es lo más destacable. La idea principal de su existencia es su objetivo de servir como vehículo de dispersión. Aunque existen diferentes definiciones, la más interesante es aquella planteada desde un punto de vista ecológico, que las larvas son componentes de una estrategia de historia de vida mayor (Hickman 1999). Tabla Nº 2. Resumen de ventajas y desventajas asociadas a la presencia de un estado larval en el ciclo de vida de invertebrados bentónicos (Fuente: Pechenik 1999). I Ventaja Mayor potencial de dispersión a. reduce competencia por alimento entre hermanos (sólo planctotróficos) b. reduce competencia entre padres y crías c. incrementa facilidad de recolonización luego de extinción local d. reduce la probabilidad relación consanguínea e. mayor radio geográfico f. bajo riesgo de extinción, mayor persistencia en tiempo geológico Metamorfosis desencadenada por señales especificas: incrementa probabilidades que juv eniles ocupen un hábi tat favorable Baja energía total a expensas de la reproducción. (?)
II. Desventajas Dispersión lejos de habita favorable para padres Incrementa vulnerabilidad a depredadores planctónicos Incrementa vulnerabilidad a d epredadores bentónicos (?) Mayor vulnerabilidad a estrés químico y UV Mayor flujo génico sobre mayores distancias: a. reduce oportunidad para adaptación local b. incrementa probabilidad de presión outbreeding Especificidad de substrato para metamorfosis: a. la larva podría metamorfosearse en condiciones subóptimas o desventajosas b. podría limitar la habilidad d e adultos de cambiar o expan dir el nicho Reduce la capacidad en juvenil a través del retraso de la metamorfosis Estrés nutricional y otros puede reducir la realización postmetamórfico. Mayor energía total a expensas de la reproducción (?)
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La principal ventaja de poseer un estado larval, se relaciona con la capacidad de dispersión y sus consecuencias. La tabla Nº 2 resume las diferentes ventajas y desventajas de presentar un estado larval en el ciclo de vida de invertebrados marinos, sin embargo se debe considerar que todas estas ventajas son temporales, dado que la larva debe en algún momento descender al bentos y explorar potenciales substrato para su asentamiento (Pechenick 1999). La evidencia de registro fósil apoya el argumento que especies con alto potencial de dispersión persisten más en el tiempo geológico que aquellas con bajo potencial de dispersión. 3. Comentarios Finales
La mayor parte de la filogenia de larvas en invertebrado marinos se ha basado en caracteres morfológicos, sin embargo, la introducción de las técnicas moleculares permitirá sin lugar a dudas incrementar y mejorar los actuales conocimientos respecto de la filogenia en grupos como poliquetos y moluscos, en donde las relaciones entre los diferentes clades pueden no estar del todo claras. Por otro lado, el desarrollo de árboles filogenéticos diferentes o modificando a los tradicionales, conllevara a controversias sobre el origen y evolución de las diferentes phyla pudiendo afectar los paradigmas existentes. Considero que la hipótesis del origen de las larvas, asociada principalmente con las ventajas de dispersión que ofrece el contar con un estado de tales características en el ciclo de vida es la más aceptable. Esto es de importancia sobre todo en animales adultos sésiles, que de otra forma no podrían alcanzar otros ambientes y su rango de dispersión estaría extremadamente limitado. Por la misma razón es más lógico considerar que la capacidad de alimentarse de la larva es un carácter derivado. Este supuesto se basa en el hecho que la mayor parte de los invertebrados marinos presentan un estado d e larva en su ciclo de vida. La existencia de diferentes tipos de larvas podría tener un efecto fundamental sobre factores como el rango geográfico de su distribución, tasa de existencia de la especie y finalmente la tasa de especiación.
4. Bibliografía
Abelson, A. y M. Denny. 1997. Settlement of marine organisms in flow. Annu. Rev. Ecol. Syst. 28: 317 – 339. Adoutte, A.; G. Balavoine, N. Lartillot; O. Lespinet; B. Prud´homme y R. de Rosa. The new animal phylogeny: Reliability and implications. Perspective 97(9): 4453 – 4456. Ardila, N. 2000. Diversidad del mar profundo y exploraciones preliminares en el talud superior del caribe colombiano. Caldwell, D.R. y T.M. Chriss. 1979. The viscous sublayer at the sea floor. Science 205: 1131 – 1133. Díaz J. y T. Santos. 1998. Zoología. Aproximación evolutiva a la diversidad y organización de los animales. Editorial Sintesis.223 pp. Gray, J. 1974. Animal – Sediment Relationships. Oceanography and Marine Biology An Annual Review 12: 223 – 262. Evolución Larval en Invertebrados Marinos - 13
Hall, B. y M. Wake. 1999. Introduction: Larval development, evolution, and ecology. En The origin and Evolution of Larval Forms. Hall, B. y M. Wake (Eds.). Acedemic press. 1 -19 pp. Hickman, C. 1999. Larvae in invertebrate development and evolution. En The origin and Evolution of Larval Forms. Hall, B. y M. Wake (Eds.). Acedemic press.21 – 59 pp. Irvine, S., O. Chaga y M. Martindale. 1999. Larval ontogenic stages of Chaetopterus: Development heterochrony in the evolution of Chaetopterid polychaetes. Biol. Bull 197: 319 – 331. Lake, J. 1990. Origin of the Metazoa. Proc. Natl. Acad. Sci USA 87: 763 - 766 McEdward, L y D. Janies. 1993. Life cycle evolution in asteroids: What is a larva?. Biol Bull 184: 255 – 268. Mullineaux, L.S. y Ch. A. Butman. 1991. Initial contact, exploration and attachment of barnacle ( Balanus amphitrite) cyprids settling in flow. Marine Biology 110: 93 – 103. Pechenik, J. 1999. On the advantages and disadvantages of larval stages in benthic marine invertebrate life cycles. Marine Ecology Progress Series 177: 269 – 297. Pineda, J. 2000. Linking larval settlement to larval transport: assumptions, potential, and pitfalls. Oceanography of the Eastern Pacific 1: 84 – 105. Pernet, B. 2003 Persistent ancestral feeding structure in nonfeeding annelid larvae. Biol. Bull. 205: 295 – 307. Raimondi, P. 1992. Adult plasticity and rapid larval evolution in a recently isolated barnacle population. Biol. Bull. 182: 210 – 220. Rodríguez, S.R.; F.P. Ojeda y N.C. Inestrosa. 1999xxx. Settlement of benthic marine invertebrates. Marine Ecology Progress Series 97: 193 – 207. Rozbaczylo, N. y R.Moreno. 2002. Poliquetos de la región de Tarapacá. Programa Biodiversidad. Universidad Arturo Prat – Iquique. 10 pp. Shanks, A.L. (Edt.). 2001. An Identification Guide to the larval Marine Invertebrates of the Pacific Northwest. 314 pp. Strathmann, R. 1985. Feeding nd nonfeeding larval develpment and life-history evolution in marine invertebrates. Ann. Rev. Ecol. Syst. 16: 339 – 361. Strathmann, R. 1993. Hypothesis on the origins of marine larvae. Ann. Rev. Ecol. Syst. 24: 89 – 117. Willianson, D. 1992. Larvae and Evolution. Toward a New Zoology. Chapman and Hall. 223 pp. Wray, G. 1995. Evolution of larval and developmental modes. En Ecology on Marine Invertebreates larvae. L. McEdward (Edt.) 413 –447 pp.
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