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MANUAL DE ENFERMEDADES DE LAS PLANTAS
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MANUAL DE ENFERMEDADES DE LAS PLANTAS. I.M. SMITH Director-General, European and Mediterranean Plant Protection Organization
J. DUNEZ
D.H. PHILLIPS
Director, Plant Pathology Station Ex-Principal Pathologist INRA-Bordeaux, Francia Forest Commission
R.A. LELLIOTT
of Great Britain
S.A. ARCHER
Ex-Director Profesor Plant de Pathology Harpenden Laboratory, UK Imperial College, London,
UK
ASESORES INTERNACIONALES CAPITULOS 1 - 4 M.F.
CLARK,
Institute for Horticultural Research
East Malling, UK
G.P. MARTELLI, Istituto di Patologia Vegetde Ban, Italia
CAPITULOS 5 - 17
H.B. GJAERUM,
Norwegian Plant Protection
Institute, As, Noruega
E.c. TJAMOS,
Benaki Phytopathological
Institute, Atenas, Grecia
F. VIRÁNYI , Research Institute
for
Plant Protection, Budapest, Hungría
Versión española de Fernando GARCIA ARENAL Dr. Ingeniero Agrónomo Catedrático de Patología Vegetal Universidad Politécnica de Madrid
Ediciones Mundi-Prensa Castelló. 37
e
28001 Madrid
1992
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La edición original de esta obra ha sido publicada en inglés con el título EUROPEAN HANDBOOK OF PLANT DISEASES, por Blackwell Scientific Publications Ltd, Osney Mead, Oxford, Inglaterra.
@ 1988, Blackwell Scientific Publications
LTD
Edición inglesa 0 1988,EdicionesMundi-Prensa Edición esaariola Depósito legal: BI-2440-91 ISBN: 84-71 14-358-5 Impreso por: GRAFO, S.A. - Bilbao
No se permite la reproduccióntotal o parcial de este libroni el almacenamiento enun sistema informático, o cualquier medio, electrónico, mecánico, fotocopia, registro u nilatransmisióndecualquierforma otros medios sin el permiso previo y por escrito de los titulares del Copyright.
IMPRESO EN ESPAÑA - PRINTED IN SPAIN
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Esta obra está dedicada a la memoria de Juliet Elizabeth Smith 1 de Octubre 1967 - 9 de Abril 1986
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Contenido
Nota del traductor, 11 Prefacio, 13 Autores, 17 1VirusI:Generalidades;Principalesgrupos de virus, 21 2 Virus 11: Grupos de virus de importancia secundaria, 94 111: Virusnoagrupados y complejos 3Virus virales, 117 4VirusIV:Enfermedadessupuestamentedebidas a virus, 131 5 Mollicutes Y Organismos tipo Rickettsia, 148 6 Bacterias I: Pseudomonas y Xanthomonas, 169 7Bacterias 11: Agrobacterium,Corynebacterium, Erwinia y Otras Bacterias, 212 8Oomycetes, 237 9Chytridiomycetes;Plasmodiophoromycetes; Zygomycetes, 281
10 AscomycetesI:Generalidades;Endomycetales, Taphrinales, Eurotiales, Erysiphales, 29 1 11 Ascomycetes 11: Clavicipitales,Hypocreales, 318 12 Asconrycetes 111: Ophiostomales, Diaporthales, Polystigmatales, Sphaeriales, Diatrypales, Corineliales, 354 13 AscomycetesIV:Dothideales, 397 14 Ascomycetes V: Rhytismatales,Pezizales, Caliciales, Helotiales, 481 15 BasidiomycetesI:Ustilaginales, 522 16Basidiomycetes 11: Uredinales, 534 17 Basidiomycetes 111: Hymenomycetes, 568 Indice de patógenos, 593 Indice de huéspedes, 627
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Nota del traductor
La traducción de una obra de referencia, como es este Manual Europeo de Enfermedades de Plant m , ha planteado problemas de precisión terminológica: al no haber, a menudo, aceptación generalizada detérminosespañoles que designen huéspedes, enfermedades o sus síntomas, o patógenos, he procurado ceñirme a lo establecido en trabajos anteriores de referencia. Así, los nombres comunes de las plantas cultivadas siguen siempre a SánchezMonge (E. Sánchez-Monge,Diccionario de plantas agrícolas, Servicio de Publicaciones del Ministerio de Agricultura, Madrid, 1981); los nombres de los virus siguen los propuestos por el Grupo de Virologia de la Sociedad Española de Microbiología en su traducción del IV Informe del Comité Internacional de Taxonomía de Virus (R.E.F. Matthews, Claslficacicin y nomenclatura de los virus, Sociedad Española de Microbiología, Madrid, 1982), aunque en algunos casos sehan modificado para adecuarlos a los nombres de huésped utilizados o para mayor coherencia interna (p. ej., el síntoma denominado en inglés <
se traduce siempre por anillos, en vez de por <
Agrícola, Editorial Mundi-Prensa, Madrid, 1971), en el Único tratado español de patología vegetal agrícola de que tengo noticias; en algunos casos, para designarsíntomasparalos que se utiliza normalmente el nombre inglés, hemos tenido que introducir expresiones (p. ej., <
Madrid, diciembre de 1989.
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Prefacio
a los organismos que figuran en la lista EPPO A l El objetivo del Manual Europeo de Edermedades de organismos en cuarentena (EPPO, 1982). de Plantas esofrecer un tratamiento global de AI final de cada capítulo aparece una bibliografía. las enfermedades que afectan en Europa a las esEn general hemos intentado ceñirnos a referencias pecies cultivadas y a los principales árboles foresde tipo generaly fácilmente accesibles;sin embargo tales y ornamentales. Dicho tratamiento hace ante la autoría internacionaldel Manual se refleja en que todo hincapié en la biología del patógeno y en la incluye referencias de múltiples fuentes y en múlepidemiología de la enfermedad, en la importancia tiples idiomas. Por regla general se da al menos una económica de éstay en su control. Se ha optado por referencia de cada uno de los organismos incluidos. disponer el Manual con arreglo a una clasificación En el caso de los patógenos forestales se trata de sistemática de los patógenos en lugar de hacerlo en Phillips & Burdequin (1982), un trabaio reciente de base a las plantas huésped: ambos enfoques tienen carácter global, cuyo coautor es nuestropropio cosus ventajas e inconvenientes y la ordenación eleeditor, o de Lanier et al. (1978). gida por los editores sigue la pauta marcadapor tan Tanto los autores como los editores se refieren a eminentes precursores como Brooks(1953) y Vienmenudo a determinadaspublicaciones de series que not-Bourgin (1949). han resultado ser de enorme utilidad en la prepaAl recopilar este Manual los patógenosse han evaluado y agrupado, en primer lugar, según tenganración de este Manual. Las Descripcionesdel CM1 de Hongosy Bacterias Patógenos (CMI,1964-1985), en Europa una importancia principal, intermedia o las Descripcionesdel CMI/AAB y AAB de Virus de secundaria. Tal evaluación debe tener en cuenta tanPlantas(CMI/AAB, 1970-1984; AAB, 1985) y los to la importancia práctica de la enfermedad como Mapas de Distribución de Enfermedades de Plantas la importancia del cultivo, de forma que una enfermedad dela viña de incidencia mínima podrá recibir del CM1 (CMI, 1945-1985) se citan en el texto por su número. Recomendamosal lector referirse a ellos un tratamiento aproximadamente igual que una enparaconseguir más datos,concretamentesobre fermedad de la mayor importancia en las violetas. morfología y sobredistribución geográfica. Los No se incluyen las especies silvestres (excepto los Compendios de EnfermedadesdePlantas de la árboles forestales u ornamentales más importantes) ni las especies de jardín, ano ser que se produzcan AmericanPhytopathologicai Society secitan por cultivos, v las Hojas de Datos sobre Organismos en comercialmente a un nivel relevante. Se ha pretenCuarentena dela EPPO se citan por su número. Los dido que los patógenos de importancia (principal e intermedia) los tratara un fitopatólogo europeo con editores desean hacer constar su agradecimiento a los distintos autores de dichas series cuya contrigran experiencia práctica de las enfermedades en bución no se cita de forma explícita. cuestión, de forma que este Manual se base prinEn cuestiones de nomenclatura se ha hecho amcipalmenteenexperiencias locales recientes más plio uso de laslistas de Boerema & Verhoeven que en una revisión bibliográfka a escalamundial. De hecho, los editores han recumdo a algunos au(1972-1980) denombrescientíficos de los hongos tores no europeos y en gran parte han recopilado parásitos más comentes. Además han sido de gran ellos mismos la información sobre organismos de ayuda dos trabajos aparecidos durante la edición de menorimportancia, sin tenernecesariamenteexeste a la hora de aclarar posiciones taxonómicas y periencia sobre los mismos. Con el fin de corregir sinonimias, sobre todo en lo referente a los ascocualquier posible regionalismo todo el material ha micetos: se trata de la 7" edición del Diccionario de sido revisado por consultores regionalesque han Hongos del CM1 (Hawksworth et al., 1983) y de la procurado que el enfoque sea equilibrado. Lista Comentada de los Ascomycotina Británicos Por lo general no se incluyen más que los pató(Cannon et al., 1985). Aunque todavíano se hadicho genos existentes en Europa; sin embargo determila última palabra sobre la asignación de los diferennadosorganismosnoeuropeospuedenconstituir tes géneros a los diversos grupos de ascomicetos, una amenaza concreta para Europa y son considelos autores han tenido, al menos, la sensación de rados en dichocontinentecomoaorganismos en contar con un marco (de t r a b ~ o )mucho más cocuarentena,, por lo que se hace una breve referenciaherente que antesde que aparecierandichos textos.
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Prefacio
Ellis & Ellis (1985) y Brandenburger (1985) son otros dos libros de aparición muy reciente que, aunque no tomados en cuenta en esteManual, proporcionan información muy valiosa y, particularmente, numerosas figuras. Una publicación que se ha utilizado mucho sin que aparezca de forma directa en el texto esla listade patógenos de BAYER, así como sus códigos informatizados (Bayer, 1979): a la hora de seguir la pista alos 2.700 organismos y a los 4.200 nombres que ha habido que manejar (aunque no se hayan utilizado todos) al editar el Manual, ha sido este sistema de codificación de seis caracteres el que se hautilizado como referencia básica para una base de datos para microordenador, utilizando el software dBase-I1 (Ashton-Tate). Por último, queremos mencionar otra serie de libros que se han utilizado con frecuencia y que también pueden aparecer en las referencias (Moore, 1959; Khokhryakov, 1966: Messiaen & Lafon, 1970; O'Rourke, 1976; Kranz et al., 1977; Neergaard, 1977: Dixon, 1982).
Los editores han tenido en cuenta para la ordenación sistemática dos aspectos que, aunque no resultan nuevos en absoluto, tampoco están todavía muy asimilados por la literatura patológica. En primer lugar, los grupos devirus de plantas se presentan según Mathews (1982) lo cual, aunque constituye una práctica habitual en virología, apenas se ha hecho hasta ahora en patología. En segundo lugar,para los hongos seha utilizado la terminología teleomorfo/anamorfo: los nombres de teleomorfos se han utilizado siempre que haresultado posible y los anamorfos sin teleomorfoconocido se han agrupado con sus afinidades más probables: no se ha hecho ningún uso de la clasificación de los hongos imperfectos; cierto es que quedaba una serie de hongos sin afinidades aparentes y éstos se han agrupado al final del capítulo 13. Cuando se haya alcanzado una mejor comprensión del <>,incluida su capacidad como especie patógena, se podrá por fin relacionar a todos los llamados hongos imperfectos con una única clasificación micológica; entretando hemos intentado trabajar manteniéndonos fieles a este principio y , aunque ello, sin duda, nos haya inducido a cometer algún error, creemos que ha valido la pena, en tanto haya contribuido a mantener dichoprincipio. Los editores sehacen responsables de las decisiones tomadas en materia de nomenclatura y de metodología. Igualmente, cabe destacar que al citar a distintos autores en temas de nombres se ha seguido la lista de Hawksworth (1980) para las abreviaturas y que los demás autores no han sido abreviados. En este Manual se ha necesitado mencionar mu-
chos fungicidas utilizados en el control de las enfermedades; con ello los autores no implican que dichos compuestos esténregistrados en ningún país europeo para el uso que se especifica. El Directorio Europeo de Productos Agroquímicos (RSC, 1984) de la Royal Society of Chemistry, es una publicación excelente en la que sepuede comprobar la situación en que se halla un compuesto dado en la mayoría de los países europeos. Además hay que reconocer que los autores no han sido coherentes en el grado de detalle que cada uno proporciona respecto a los fungicidas usados contraun patógeno. Los editores, por su parte, no han intentado en ningún momento corregir esto, dado que este Manual no esun manual de tratamientos; se remite al lectora obras tales como la Guía de Control de Parásitos y Enjermedades de BCPC (Scopes & Ledieu, 1983) o al Indice Fitosanitario de ACTA (ACTA, 1985). La concepción inicial del Manual Europeo de Enfermedades de las Plantas se debe en gran medida al Dr. Bryan Wheeler quien, siendo en 1980 presidente de la British Federation of Plant Pathologists, proporcionó el impulso necesario para comenzar a trabajar sobre un proyecto que éI mismo hubiera querido realizar. La British Society for Plant Pathology ha sucedido a la Federation en su patronazgo: el Manual ha sido igualmente promovido por la Organización Europea y Mediterránea para la Protección de las Plantas, la paciente ayuda prestada por su Secretariado en todo momento ha resultado indispensable en la preparación deestaobra.La inclusión de láminas en color ha sido posible gracias a la generosa ayuda de Du Pont Nemours (S.A.). ORGANIZACION DELTEXTO
Las enfermedades están ordenadas según el patógeno y agrupadas en capítulos según los principales grupos sistemáticos;dentrodecada capítulo,los apartadosse agrupan "siempre queresulte conveniente- por grupos sistemáticossuperiores al género (orden, familia) y los géneros suelen aparecer por orden alfabético, igual que las especies de cada género. Sin embargo el lectordeberá referirse al índice para localizar un patógeno antes que confiar en el ordenalfabético dado que, por diversas razones, éste se ve a menudo alterado. En principio cada apartado es independiente y autoexplicativo, a no ser que contenga referencias concretas a otros patógenos; en todo caso,el material de introducción a cada capítulo no se repite en los apartados individuales. Los apartados correspondientes a los patógenos
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Prefacio principales están divididos en las siguientes secciones: 1) Nombre, sinónimos y nombres de anamorfos. 2) Descripción básica del patógeno, lo que incluye las características esenciales más destacadas elegidas por el autor, sobre todo aquellas que lo distinguen de otros patógenos. Dicha descripción no pretende ser exhaustiva ni coherente, y recomendamos las descripciones de CM1 para aquellos detalles que no se incluyen en esta obra. 3) Huéspedes. Sólo se hace referencialos a huéspedes naturales, a no ser que se especifiquelo contrario. El material contenido en esta secciónha servido como base para el índice de huéspedes, en el que también figuran los nombres latinos de las especies comunes y familiares de plantas cultivadas a las quelos autores serefieren porsu nombre común. 4) Especificidad de huésped o información sobre formae speciales, variedades, razas o patotipos; se ha rechazado el término *raza fisiológica>> por estimar que no guarda relación alguna con las concepciones actuales. Si no existe evidencia de dicha especialización se suele omitir la sección. 5) Distribución geográfica. El obtener una información exacta y puesta al día acerca de la distribución puede resultar muy difícil, tanto por la falta de datos como por la dificultad que implica el evaluar datos antiguos o aislados. La información que se ofrece en esta obra procede principalmente de la literatura y no ha sido directamente verificada en forma alguna. La distribución en Europase presenta, por lo general, con más detalle que la referente al resto del mundo y nosedebe suponer que la información acerca de la distribución no europea sea en modo alguno exhaustiva. Para mayor detalle recomendamos los mapas del CMI. 6 ) Enfermedades. En esta sección se pretende sobre todo describir los síntomas, cuya forma abreviada coincide conel nombre de la enfermedad. Se hace referencia alos nombres comunes eninglés de las enfermedades, pero no se incluyen en el indice,
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excepto en el caso especial de los virus. No se da preferencia aningún nombre en especial. Remitimos al lector a las siguiente obras: Names of Common British Plan Diseases,de la BSPP (BSPP,1984), que tambiénincluyenombres enotraslenguas, Y los Compendios Multilingiies de la APS ( M i ller & Pollard, 1976-1977). 7) Epidemiología. Mientras las secciones anteriores resumen por lo general información ya clásica, esta sección y las siguientes pretenden reflejar las investigaciones más recientes, así como la situación agrícola actual. 8) Importancia económica. 9) Control. 10) Importancia en investigación. Esta sección, que a menudo seve omitida, refleja el hecho de que muchos patógenos o enfermedades son de importancia en la investigación y10 en los conceptos patológicos, independientemente de cuál sea su importancia económica. En los casos en los que un patógeno induce enfermedades muy concretas en distintos huéspedes se han repetido las secciones6-10 para cada unade ellas. Para los virus se ha seguido una disposición algo diferente (véase tambiénla introducción al capítulo l). En cuanto a los organismos de menorimportancia, se ha respetado la misma secuencia básica, con la diferencia de que no se ha dividido el texto en secciones. Las citas sehan colocado en un lugar adecuado del texto, pero a menudo su relevanciapodrásermuchomásamplia,incluyendo otros aspectos referentesal patógeno. La bibliografía aparece al final de cada capítulo ensu conjunto. La edición de los capítulos se ha realizado del 1-4 (JD), 5 (RAL & IMS), 6-7 siguientemodo: (RAL), 8-13 (IMS), 14 (SA), 15-16 (SA & IMS), 17 (IMS). DHP ha supervisado todaslas secciones que se refieren a patógenos forestales. Al final de cada apartado se indica elautor del mismo. Los nombres Y direcciones de todos los autores figuran en las páginas 17-20.
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Autores
A . N . A D A M S East Mulling Research Station. Maidstone
y , B u G A R E T Station deRecherches de Bordeaux. !NRA.
ME196BJ, UK R , A G u L HO N lnstitut Techniquede la Vigne. Domuinede la Bastide. Route de Générac. 3oooO Nimes. France J , A L B O U Y Station de Pathologie Végétale. CNRA. Route de St Cyr. 78000 Versailles. France B . A L L I O T ENSA. VplaceViala. 34060 Montpellier. France S A , A R C H E R Department of Pure and Applied Biology. Imperial College, South Kensington. London SW72BB. UK K . R S V O L L Star,skotlaclc~tltc~,r i Pluntevertr, Roks 70. 14.12 AS-NLH. Norwuy N . 0 A L D W I N Biology Department. Liverpool Polytechnic. Liverpool L3 3AF. UK M . B A R - J O S E P H Agricultural Research Orguniznlion. The Volcani Center. P. O. Box 6.50250 Bet Dagan. Israel D .J , B A R 0 A R A East Malling Research Station. Maidstone ME196BJ. UK G . B A R T E L S lnstitur fiir Pjtanzenschutz in Ackerhau und Grünland. Biologische Bundesanstalt. Messeweg 11/12, 3300 Braunschweig, FRG L . B E C 2.N E R Research Institute for Plant Protection. P.O. Box 102. 1525 Budapest. Hungary B . H . H . E E R G M A N Lahorarorium voor Bloemhollenonderroek, Vennestraat 22. Posthus 85.2160 A h Lisse. Netherlands R . B E R N H A R D Centre de Recherches de Bordeaux. INRA. Domaine de la Grande Ferrade. 33140 Pont-dela-Maye. France A . 0 E R T A C C I N I ~stitutodi Patologia Vegetale. Universita di Bologna,via Filippo Re 8. MI26 Bologna. Italy B . B E S S E L A T Service de la Protection des Végétaux. Chemin d‘Artigues.3-3150Cenon. France A . 0 O L A Y Station Fédérale de Recherches Agronomiques de Changins. Route deDuillier. 1260 Nyon. Switzerland G , B O M P E 1 X Laboratoire de Pathologie Végétale. Université Pierre et Marie Curie, Place Jussieu. 75230 Paris Cedex 05. France P . B O N D O U X Station de Pathologie Végétale. INRA. Beaucouzé, 49000 Angers, France D . E O U B A L S ENSA. Station de Recherches Viticoles. 9 Place Viala, 34060 Montpellier Cedex, France D . B O U H O T Station de Recherches sur la Flore Pathogene dans le Sol, I N R A , 17 rue Sully, BV1540.21034 Dijon Cedex. France J . M . 0 O V É Station de Biologie, INRA, BP 131,33140 Pont-de-la-Maye, France N . B R A D S H A W A D A S Block 4 Government Buildings, 66 T y Glas Road, Llanbten, Cardiff CF4 SZB. UK C . M . B R A S I E R Forest Research Station, Alice Holt Lodge, Wrecclesham, Farnham CUI0 4LH, UK S . T . 0 U C 2 A CK I National Vegetable Research Station, Wellesbourne, Warwick CV3S 9EF. UK
Domaine dela Grande Ferrade, 33140 Pont-de-la-Maye. France J . B U L I TCentre de Recherches de Bordeaux. INRA. Domaine dela Grande Ferrade. 33140 Pont-de-la-Maye, France D . J . B U TT East Malling Research Station. Maidstone MElV6BJ. UK R .J . w . B y R D E Long Ashton Reseurch Station. Bristol BSlH VAF. UK M . c A M B R A IVIA. Centro de Levante. Apartado Oficial. Moncada (Valencia). Spain S , c A R N E G I E Department of Agriculture and Fisheries for Scotland. East Craigs. Edinburgh EHl2 XNJ. UK A .J . H . C A R R Welsh Plant Breeding Station. Plus Gogerddan, Ahervstwvth SY23 3EB. UK M . V . C A R T E R UnitvxsiIy o/’ Adelaide. wuite Agriculturnl Research Institures Glen Osmontl S A 5064. Australin R . C A S S I N I Station de Pathologie Végétale. INRA. Route de SI Cyr, 78000 Versailles, France E . C A S T E LLA N I lstituto diPatologia Vegetale, Unversita di Torino, Via P. Giuria 15. 10126 Torino. Italy A , C A U D W E LL Station de Physiopathologie Végétale. INRA. Domained’Epoisses. BP 1540, 21034 Dijon Cedex. France A . C H I T 2 A N I D I S Benaki Phytopathological Institute. Kifissia. Athens. Greece J . C H O D Department of Virology, Research Institute for Plant Production. Ruzyne 507.16/06 Praha. Czechoslovakia B . C . C L I F F O R D Welsh Plant Breeding Station. PIas Gogerddan, Aberysnvyth SY23 3EB, UK S . C O H EN Agricultural Research Organization. Volcani Center. P.O. Box 6,50250 Bet Dagan. Israel J . R . C O L E Y - S M I T H DepartmentojBorany. The University. Hull HU6 7RX, UK M . C O N T I Laboratorio deFitovirologia Applicata. via O. Vigliani 104, 10135 Torino, Italy R . T . A . C O O K Harpenden Laboratory, Hatching Green, Harpenden A L5 2BD. UK J . I . C O O P E R Unit of Invertebrate Virology, SouthParks Road. Oxford 0 x 1 3RB. UK M . T . C O U S I N Station de Pathologie Végétale. CNRA. Route de St Cyr,78000 Versailles, France Y . C O U T E A U D I E R Station deRecherches sur la Flore. Pathogene dans le Sol, INRA, I7rue Sully, BV 1540, 21034 Dijon Cedex,France I . R . C R U T E National VegetableResearch Station. Wellesbourne. Warwick CV35 9EF. UK A . D A L M A S S O Station de Némarologie. INRA. UP 78. 06606 Antibes, France D . L . D A V I E S East Mulling Reseurch Station, Mai&one ME196BJ. UK
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Autores
18
P . J . G . M . D E W IT Laboratorv of Phytopathology. Agricultural University. Binnenhaven Y. 6709 PI) Wageningen. Netherlands C . D E L A T OU U Laboratoire de Pathologie Forestiere. CNRF. Champenoux,S4280 Seichamps. France U . P . D E L 0 O S Station de Recherches de Bordeaux. I N R A , Domaine de la Grande Ferrade. .U140 Pont-de-la Maye. France E D E L É C O L L E Station de Pathologie Végétale. I N R A , Domaine St Maurice, 84/40Montfavet. France R . D E L O N Instirut Expérimental duTabac de la SEITA. Domaine de la Tour, [email protected]/08 Bergerac. France C . D E N N I S Food CannersResearch Association. Chipping Campden, GLSS 6 L D . U K J . C . D E S V I G N E S C T I F L . Domaine de Lanxade, Prigonrieux, 24/30 LaForce. France J . C . D E V E U G N E Station de Pathologie Végétale, I N R A , Villa Thuret. BP 78. 06602 Antihes. France J . V 1C K E N S Harpenden Laboratory. Hatching Green. Harpenden ALS2BD. UK G . R . D I X O N University of Strathclvde andWest of Scotland Agricultural College, Auchincruive. Ayr KA6 SHW. UK J . M . D U N C A N Scottish Crop Research Institute. Invergowrie. Dundee D D 2 5 D A . U K J . D U N E 2 Station de Recherches de Bordeaux. INRA. Domaine de la Grande Ferrade. 33140 Pont-de-Ir-Maye. France M . E E 0 E N Glasshouse CropsResearch Institute. Worthing Road, Littlehampton BN176LP. UK H . E H L E Biologische Bundesanstalt. Messeweg I1/12.3.~00 Braunschweig. FRG H . E P T O N Department of Botanv. Universitv of Manchester, Manchester MI.? 9 P L . U K H . F E H R M A N N Institut fiir Pflanzenpathologie und Pflanzenschutz, Universitat Gotringen. 3400 Gotringen. FRG R . W . F U L T O N Department of Plant Puthologv. University of Wisconsin, Madison WIS37ocS. USA W G A 0 R I E L Institut Ziemniaka. Bonin.75016 Koszalin. Poland C . E . M . G A R R E T T East Malling Research Station. Maidstone ME196BJ. U K K G E E R E - S E L A S S I É Station de Pathologie Végétale, I N R A . Domaine St Maurice, 84140 Montfavet, France M . G E R L A G H Instirut voor Plantenziektenkundig Onderzoek. Binnenhaven 12. 6700 G W Wageningen. Netherlands D . G I N D R A T Station Fédérale de Rechcrches Agronomiques de Changins. Route de Duillier. I2M) Nvon. Switzerland H . E G J A E U U M Department of Plant Parhology. yorwegian Plant Protection Institute, Boks70. 1432 A s - N L H , Norwav A G R A N I TI Istituto di PatologiaVegetale, via Glovanni Amendola 165IA, 70126 Bari, Italy E c; u I F F I T H S 1)epartment of Agricultural Botany. University College of Wules, Penglais. Ahervsty~thSY23 3DD. UK c . G O S c L A U v E Station de Puthologie Végétale. INRA. Domaine St Maurice. X4140 Montfavet. France ,
,
,
,
M . G U U N 1 Z I ti Martin Luther Univervrrut, Sektion t'~ro1:erlprodrckliorl Vi,.lr.,,\c,rolo,~ic,.~ t ~ ~ ~ l - A l ~ ~ l ~ ~ Strusse 25. 4020 Halle. G U R J J . G I' I L LA U M I N Station de Pathologie l'c~gc~tule. I N R A . 12 uv. du Hr6:c.r. 6.3O.W Clermont FerrandC'eclcs. Frunce M . N . G V U IT 1 S H V I L I Georgian Institute for Plunt Protection. C'havchawd:e 82. 380062 Thrlisi. Gwrgiun SSR. USSR G . H A M D O R F l.andesppanzenzuchtamt Maitlz, Essenheimer Strasse 144. 6500 Main:-Bretzmhewn, FR(; I) H A U I U I Station de Pathologie Végétale. CNRA. Route de St Cyr, 78000 Ver.suil1e.s. Frunce D C . H A U U I S East Malling Rnsearch Station. Maidstone ME19 bBJ, UK J . G . H A U U I S O Y Scottish Crop Research Institute. Invergowrie. Dundee D D 2 S D A . U K G . H I V E Plant Pathology Department. Rothamsred Experimental Station. Harpenden AI.? 2JQ. UK F . M . HUMPHEUSON-JOWESNationulVegetahle Research Station. Welleshourne. Wurwick CV3.5 9EF. ,
UK W . H G-1H lnsritut fiir Virologie, RiologmheBunde.sansta1r.
Messeweg 11/12. .?.?O¡) Braunschweig. FRG T M . J E V E S Depurtmenr of Bio1og.v. Liwrpool Polytechnic. LiLwpool L3 3 A F. UK A . T . J O N E S Scottish Crop Re.seurch Institute. Imaergowrir. Dundee DD2 5DA.UK V . W L J O U D A N Long Ashton Revearch Station. Brittol BSlR YAF. UK 0 J O U A N INRA. DomuinedelaMotteuu Vicotnte. Bf'29. 35650 L e Rheu. France E . V U . J U L I O Centro Nacional de Proteccao da Produccao Agricola ICNPPA). Quinto do Marque.\. 2780 Oeiras, Portugul H . K E G L EU Instirut fiir Phytopathologie. TheodorRAmer Weg 4. 4320 Ascherslehen. G D R W . K E N N E L Unitwsitüt Hohenheim, Srhullmcrcherhot~ 7980 Ravensburg I . FRG H . K L E I N H E M P E L lnstitut für Ph-ytopathologie. Theodor Romer Weg 4. 4320 Ascherslehen. G D R C . K N I G H T National Institute of Agricultural Botany. Huntingdon Rd. Cambridge CB.? OLE. UK M . K O J I M A Facultv of Agriculture, Niigata unir,er\rty. Niigata 950-21. Japan A . K O W A L. S K A - N O O U D A M Department of G'enetics. Meochow, 05-832 Rozalin. Poland H . K R C 1.A L lnstitur fiirPflanzenschut; in Obsthau. Biologische Bundesansralt, Postfach 73. 6901 DossenheimlHeidelberg* FRG L . K U N Z E Institut fiirPflanzenschurz in Obsthtru. Biologische Bundesanstalt. Poscfach 7-3. 6901 DossenheimlHeidelberg? FRG R . L A F O N Station de Recherches de Bordeaux. INRA. Domaine de la GrandeFerrade. 33140 Pont-de-la-Mnye. France E . L A N G E R F E L D Instirut für Botanik, Biologische Bundesanstalt, Messeweg 11112.3300 Bruunschweig. FRG H L A p I E R R E Station de Pathologie Végétale. CNRA Route de St C y , 78000 Versailles. France
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Autores D . L A P W O O D Rothamsted Experimental Station.
Harpenden AL5 2JQ. UK A , L EB R U N 10 Grande Rue, Andelu,78770 Thoirv. France H . L E C O Q Station de Pathologie Végétale. INRA, Domaine St Maurice. 84140 Montfavet. Francc R . A . L EL L I O T T New WoodHouse. Beacon. !/minster TAIQYAH, UK J . M . L E M A I R E Station de Pathologie Végétale. INRA. Domaine St Maurice, 84140 Montfavet, France B , G . L E W 1S School of Biological Sciences, University of East Anglia, Norwich NR4 7TJ. UK H , L O T Station de Pathologie Végétule, INRA. Domainr St Maurice, 84140 Montfavet. France J . L O U V E T Station de Recherches sur la Flore Pathogene dans le Sol, INRA. 17 rue Sully, BV 1540,21034 Dijon Cedex, France J . A . L U C A S Department of Botany. University of Nottingham, Notringham NG72RD. UK J . L U I S E T T I Station de Phytobactériologie. INRA. Beaucouzé, 49000 Angers, France T . L U N D S G A A U D Department of Plant Pathology, Royal Veterinary and Agricultural University, Thorvaldsensvej 40. 1871 Copenhagen, Denmark H A M A G N U S torwegian Plant Protection Institute. Boks 70, 1432 A s - N L H , Norway P . M A N T L E Department of Biochemistry, Imperial College, South Kensington. London SW72BB. UK F. M A R A N I Istituto di Putologia Vegetale, Universita di Bologna, via Filippo Re 8.40126 Bologna, Ituly H M A R C E L I N Institut Technique duVin, Chamhre d'ilgriculture, 19 avenue de Grande-Bretagne.66025 Perpignan Cedex. France G M A R C H O U X Station de Pathologie Végétale. INRA. Domaine St Maurice, 84140 Montfavet, France C M A R O Q U I N Station de Phytopathologie de I'Etut, Avenue Maréchal Juin 13, 5800 Gembloux, Belgium G P . M A R T E L L 1 lstituto diPatologia Vegetale. Via Giovanni Amendola 16S/A,70126 Bari, Italy P . M A S Station de Pathologie Végétale, INRA. Domaine St Maurice, 84140 Montfavet, France A M A T T A lstituto diPatologia Vegetale, Universitu di Torino. Via P. Giuria I S , 10126 Torino. Italy U B . M A U D E National VegetableResearch Station, Wellesbourne, Warwick CV35 YEF, UK Y M A U R Y Station de Pathologie Végétale, C N R A , Route de St Cyr, 78000 Versailles, France S . M E U N I E U Laboratoire de Virologie,Université de Louvain, Place Croix du Sud3, 1348 Louvain la Neuve, Belgium C . S . M 1L L A R Department of Forestry, University of Aberdeen, St Machar Drive, Old AberdeenAB92UU. UK P . M . M O L O T Station de Pathologie Végétale, INRA, Domaine St Maurice, 84140 Montfavet, France D . M O N C O M B L E Comité Interprofessionnel du Vin de Champagne, S rue Henri-Martin,51204 Epernay. France M . M O N S I O N Station deRecherches de Bordeaux,INRA, Domaine dela Grande Ferrade, 33140 Pont-de-la-Maye, France ,
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p . M 0 R E N 0 IVIA, Centro de Levante, Apartado Oficial,
Moncada (Valencia), Spain G , M O R V A N Station de Pathologie Végétale, INRA.
Domaine St Maurice. 84140 Montfavet, France Plant Protection Institute, Herman Otto ut 15. P. O. Box 102, 1525 Budapest. Hungary L . N A V A R R O IVIA, Centro deLevanre. Apartado Oficial, Moncada (Valencia), Spain P . N E E R G A A R D Danish GovernmentInstitute of Seed Pathology for Developing Countries. 78 Ryvangs Allé. 2900 Hellerup. Denmark C . G . PANAGOPOULOSAthensCo~~egeofAgriculturul Sciences, Votanikos, Athens301. Greece A P A P P A S Benaki Phytopathological Institute. Kijissia, Athens, Greece G . P E R R O TT A Istituto diPatologia Vegetale, viu Valdisavoia 5. Cataniu, 1tal.v D . H . P H I L L I P S Grange Cottage,35 The Street. Wrecclesham. Farnham CUI0 4QS,OK J . P O L Á K Institute of Plant Protection, Department of Virology. 6 Ruzyne, 16606 Praha. Czechoslovakia A . P O R T A - P U G L I A lstituto Sperimentale per la Patologia Vegetale, Via C.G. Bertero 22, 00156 Roma. Italy D . P R I C E Glasshouse CropsResearch Institute. Worthing Road, Littlehampton BN176LP. UK R . H , P R I E S T L E Y National Institute of Agricultural Botany, Huntingdon Rd, Cambridge CB30LE. UK G . P R O E S E L E R lnstitut für Phytopathologie. Theodor Romer Weg4. 4320 Aschersleben, G D R P . P S A L L 1 D A S Benaki Phytopathological Institute. Kifissia, Athens. Greece , P U T Z Station de Pathologie Végétale. INRA. 28 rue de Herrlisheim, BP 507. 68201 Colmar, France A . R A G A 2 Z I Istituto diPutologia e Zoologia Forestale e Agraria. Piazzale delle Cuscine 28, 50144 Firenze. Italy C . J . R A W L I N S O N Rothamsred Experimental Station. Harpenden A L5 2JQ, UK P . U I C C I Station de Pathologie Végétale. INRA. V i h Thuret. BP 78,06602 Antibes, France M . J . R 1 C H A R D S O N Department of Agriculture and Fisheries for Scotland, East Craigs, Edinburgh EHl2 BNJ. UK J . R IC H T E R Landesanstalt für Pflanzenschutz. Reinsburgstrasse 107, 7000 Stuttgart I , FRG M . R I D E Station de Phytobactériologie, INRA. Beaucouzé, 49000 Angers,France A . V . R O B E R T S North East LondonPolytechnic. Faculty of Science-Department of Biology, Romford Road, London E15 4 L Z , U K F . R O L L - H A N S E N Norwegian Forest eesrarch Institute. Forest Pathology. P.O. Box62. 1432 As-NLH. Norway C . R O U S S E L Service dela Protection des Végétaux. Chemin d'Artigues, 33150 Cenon,Frunce D . J . R O Y L E Long Ashton Research Station. Bristol BSlX QAF, UK L . F . S A L A 2 A U Centro Internacional de Ir Papa, P. O. Box5969. Lima, Peru R . S A M S O N Station dePhytobactériologie. INRA. Beaucouzé, 49000 Angers, France G . S. N A G Y
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Autores
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F R S A N D E R S O N Crop Rt?seurch Di1,rsion. D.SIR. Privute Hug. C'hristchurch, New Zeulund P . S c' H I L T 2 Institut Expérimental d u Tahac de la SEITA, Domuine de lu Tour, BPI@. 24/08 Bergeruc, Frunce H . H . S C H I M A N S K I lnstitut fiir Phvtoputhologie. Theodor Riimer Weg 4. 4320 Aschersleben. G D R E . S C H W A R Z B A C H Probstdorfer Suatzucht. 2301 Gross Enzersdorf Austria P . R . S C O T T Plant Breeding Institute. Muris Lune. Trumpington. Cambridge CB2 2LQ.U K E . S E E M U L L E R lnstitut für Pjuunzenschutz in Ohsthuu. Biologische Bundesanstult, Postfach 73, 6901 DossenheimIHeidelherg, FRG R . S H A T T O C K Schoolof Plant Biolog), University College of North Wales. Denial Road, BungorL L57 P.
2UW. U K S I G N O R E T ENSA. 9 pluce Viala, 34060 Montpdier.
France V . S M E D E G A A K D - P E T E R S E N DepurtmentofPIunt Pathology, Royul Veterinary und Agriculturul University, Thorvuldsensvej 40, I871 Copenhagen. Denmark I . M . S M IT H EPPO, I rue le Nbtre, 75016 Paris, Frunc.e P M . S M IT H Purkhill, Wutersfield. Pulborough. West Sussex R HZ0I NF, U K D . M . S P E N C E R Plant Puthology and Microbiology Department. Glasshouse Crops Research Institute. Worthing Road. Littlehumpton BN16 3PU. UK D . S U T I C Faculty of Agriculture. Centre for Plant Virus Diseuses. Zemun-Beograd,Yugoslaviu P . T A L B O Y S Eust Mailing Reseurch Stution. Muid.stone M E l 9 6 B J . UK E . C . TJ A M O S Benaki Phytopathological Institute, Kifssia, Athens, Greece I . A , T O M L 1 N S O N National Vegetable Research Stution. Wellesbourne. Warwick CV35 YEF, UK M . T O S Id Faculty of Agriculture. Centre forPlant Virus Diseases, Zemun-Beograd. Yugoslavia
R . T R A M I E R Station de Puthologie Végétule. INRA. Villu Thuret. BP 78, 06602 Antibes. France T T U R C H E TT I Istituto di Patologiu e Zoologiu Forestale
e Agraria, Piazzale delle Cascine 28- 50144 Firenze, Italy J . J . T U S E T I V I A , Centro de Levante, Apartado Oficial.
Moncada (Valencia),Spain J . K . U Y E M O T O Departmenr
of Plant Patholop. University of California, Rt. I Box 1240. Duvi.s C'A 95616. USA J . V A C K E Department of Virology, Research lnstltute for Plant Production, Ruzvne507, 16IíM Pruha. Czechoslovakia L . V A J N A Research Institute for Plant Protection. P.O. Box 102, 1525 Budapest. Hungarv K . V E R H O E F F Phytopathologisch Laboratorium Willie Commelin Scholten, Javulaan 20. 3742 CP Buurn. Netherlands M . V E R H O Y E N Laboratoire de Virologie. 1Jniversitéde Louvain. Place Croix du S u d 3 . 1348 Louvuin la Neurw. Belgium F . V I R A N Y I Research lnstrtute for Plant Protectron. P. O . Box 102, 1525 Budapest. Hungary J . V 6 U O S Research Institute for Plant Protection. P. O . Box 102, 1525 Budapest. Hungary . A . V U 1 T T E N FEZStation de Puthologie VégPtale, INRA. B P507, 68021 Colmar. Frunce I . W E 0 E R lnstitut fiirPhvtoputhologie. Theodor Riimer Weg 4, 4320 Aschersleben. G D R H . L . W E I D E M A N N Biologische Bundesunstalt. Messeweg l l / l 2 +3300 Braunschweig. FRG B , W I L L I A M S O N Scottish Crop Reseurch Institute. Invergowrie. Dundee D D 2 5 D A . UK p . YOTStation de Puthologie Végétule. INRA. Auzeville B P 12. 31320 Castanet Tolosun. France J C . 2 A D O K S Department of Phytopathology, Agricultural University. BinnenhavenY, 6709 P D Wageningen. Netherlands ,
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CAPITULO 1
Virus I Generalidades. Principales grupos de virus
Este capítulo y los tres siguientes describen unas 250 enfermedades vegetales de las que se sabe o se cree que son debidasa virus y que se encuentran o pueden ser de importancia para Europa. Este Manual no prestaespecial atención a lascaracterísticas del agente causal, es decir del virus en sí mismo (para lo cual el lector debe consultarprincipalmente las descripciones de virus del CMI/AAB), sino más bien a las enfermedades que causa cada uno. Los capítulos 1 y 2 tratan de las enfermedades para las que se ha demostrado claramente que están causadas por un virus y este está suficientemente bien identificado y caracterizado como parapoderlo clasificar en un grupo (Matthews,1982). En cadagrupo los virus se presentan por orden alfabético y se cita primero el nombre de la planta huésped en la cual la enfermedad se describió originalmente; se dan, y se recogen en los indices, los sinónimos del nombre del virus y los nombres comunes de las enfermedades causadas. También se presentan alfabéticamente los grupos de virus. El capítulo 3 trata de las enfermedades asociadas con virus máso menos bien caracterizados, pero respectoa las que puede haber dudas en cuantoa la etiología o en cuantoa la agrupación del virus. Por último, el capítulo 4 se refiere a aquellas enfermedades cuyaetiología viral sólo es probable. Sehanutilizadolassiguientesabreviaturas: DNA,ácido desoxirribonucleico; RNA, ácido ribonucleico; Pm, peso molecular; d, dalton; ELISA, ensayo de inmunosorción acoplado a enzima; IME, inmunomicroscopía electrónica;MEIS, microscopía electrónica deinmunosorción; SDS, dodecil sulfato sódico. Además se dan las siglas de los nombres de virussiguiendo la lista de Van Regenmortel (1982)*. Se está prestando atención internacional*En algunos casos se han utilizadosiglas que no aparecen en estalista si se pueden construir sin ambigüedad con las presentes en ella, lo que no siempre ha sido posible. Por ejemplo, HMV se atribuye al virus del mosaico del beleño (Henbane Mosaic Virus) y , por tanto, no puede utilizarse para el virus del mosaico del lúpulo (Hop Mosaic Virus); la lista no da abreviatura para lúpulo.
mente al desarrollo de un sistema de siglas totalmente coherente que se pueda extender fácilmente a nuevos nombres de virus; sin embargo este sistema todavía no existe en el momento de esta publicación. El primer capítulo trata de los diez grupos principales de virus es decir, aquellosquetienen los miembros más importantes y/o más numerosos, por lo menos para Europa: carlavirus, closterovirus, cucumovirus, ilarvirus, luteovirus, nepovirus, potexvirus, potyvirus, tobamovirus y viroides. GRUPOS PRINCIPALES GRUPO DE LOS CARLAVIRUS
Partículas alargadas, ligeramenteflexuosas (600700x12-15 nm), con unRNAmonocatenario, de sentido positivo, de Pm 2 , 3 - 3 , 0 ~lo6, y normalmente una única especie polipeptídica en la proteína de la cápsida (Pm 33.000 d). La partícula contiene un 5% de RNA. Transmitidos por pulgones en forma no persistente (portado enlos estiletes). Miembro tipo: virus latente del clavel (CMUAAB 259). Virus americanolatentedel lúpulo (american hop latent virus). Pertenece probablemente al grupo de los carlavirus. En Europa sólo se encuentra en materialvegetalintroducido de Américadel Norte, donde es frecuente. La infección no induce síntomas en ningún cultivar de lúpulo ensayado; el efecto en la producción se desconoce. Se transmite mecánicamente y puede transmitirseexperimentalmente por pulgones de forma no persistente, pero no hay datos respecto a su dispersión natural en Europa. Pueden utilizarse como plantas indicadoras Datura stramonium o Chenopodiumquinoa; la detección serológica por ELISA eseficaz (Adams & Barbara, 1982; CMIIAAB 262). A través de controles estrictos de cuarentena del material vegetal introducido, especialmente el procedente de América del Norte, se debería evitar que el virus americano latente del lúpulo se estableciera en Europa. BARBARA & ADAMS
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Capítulo 1
Virus asintomático de la azucena (lily symptomless virus, LSV) (sinónimo, virus del rayado rizado de la azucena, lily curl stripe virus). Se encuentrcl cn todo el mundo. Pueden aparecer síntomas (moteado, rayado, deformación y enanisnlo), aunque normalmente no se perciben. Se transmite por pulgones, portado en los estiletes. Afecta a las azucenas y los tulipanes (CMUAAB 96). Para una identificación rápida es Útil la microscopía electrónica de preparaciones de inmersión hoja de o de jugocelular teñidas con ácido fosfotúngstico; para un ensayo sistemático es útil el ELISA (Beijersbergen & van der Hulst, 1980a, 1980b). Por cultivo de meristemos apicales se obtienen plantas libres de virus.
grave clorótico o blanco) Y en algunos cultivares la muerte(Paludan, 1980). SLVsepuedetransmitir y a Alliumfistulosum, que mecánicamente a cebolla no desarrollan síntomas(CMI/AAB 250). Se ha identificado en Europa, donde se encuentra principalmente en los Países Bajos, Dinamarca, Bélgica y Francia, pero probablemente se encuentre en todo el mundo (Boss, 1982). Se transmite de forma no persistentepor el pulgón MYZUSascalonicus. Se detecta por transmisión a Chenopodium quinoa o Ch. amaranticolor (lesiones localizadas) o por serología.
ALBOUY
Virus latente del clavel (carnation latent virus, CLV). Se ha identificado en Europa tanto en clavel como en patata, pero causa POCOS síntomas o ninguno. Transmitido por pulgones de forma no persistente (CMIIAAB 61), sedetecta porinoculación mecánica en Chenopodium ssp. (lesiones localizadas cloróticas y moteado sistémico), por ELISA o IME, y se elimina por termoterapia y cultivo de meristemos apicales.
Virusdel estriado delguisante (pea streakvirus, PeaSV). Está relacionado serológicamente con el virus del mosaico de las venas del trébol rojo (ver éste). Se ha señalado en Américadel Norte y en la RFA, pero podría estar establecido además en varios otros países. En guisante, los síntomas son estrías necróticas en tallosy peciolos, necrosisde venas,marchitez y muertedeplantas(Hagedorn & Walker, 1949). Lo transmite Acyrthosiphon pissum de forma no persistente; se detecta por inoculación mecánica a Chenopodium giganteum (las hojas inoculadas muestran lesiones necróticas con márgenes cloróticas) y Gomphrena globosa (las hojas inoculadas muestran los a dos o tres díaslesiones localizadas amarillas); también se detecta por serología. Se controlautilizando cultivares resistentes (CMI/AAB 112). CHOD
Virus latente del ajo (garlic latent virus). Es un miembro probable del grupo de los carlavirus (Cadilhac et al., 1976) y estáampliamentedistribuido. En Francia, todos los cultivares aparentemente sanos están infectados con este virus Y con un potyvirus no identificado. Quizá esté relacionado serológicamente con el virus latente del chalote. Se transmite mecánicamente a la cebolla y al puerro, a los que infecta sistemáticamente pero sin síntomas (Delécolle & Lot, 1981). DELECOLLE
DELECOLLE
Viruslatentedellúpulo (hop latent virus). Extremadamente común en Europa y USA, también se ha encontrado en Australia. La infección no causa síntomasen ningún cultivar de lúpulo conocido, pero el virus puede inducir un punteado clorótico sistémico, clorosis y deformaciones en algunos patrones francos;el efecto enla cosecha se desconoce, pero probablementeno esgrave. El virus latente del lúpulo (HLV) es transmitido por pulgones (Phorodonhumull] de forma no persistente y sepuede transmitir mecánicamente a una gama limitada de huéspedes. No se ha descrito ningún indicador herbáceo fiable. La detección serológica por ELISA es eficaz y distingue con facilidad al virus latente del lúpulo de otros carlavirus quelo infectan: virus del mosaico del lúpulo y virus americano latente del lúpulo (ver éste) (Adams & Barbara, 1982; CMI/ AAB 261). Para su control existe material libre de virus de algunos cultivares de lúpulo, pero no se ha distribuido ampliamente; la rápida dispersión por pulgones hace el control difícil, excepto en plantaciones bien aisladas de otras más antiguas. BARBARA & ADAMS
Virus latente del chalote (shallot latent virus, SLV). Viruslatentedelnarciso (narcissuslatentvirus, Normalmente las plantas de chalote infectadas no muestran síntomas; en el campo son frecuentes las NaLV). Se descubrió en Europa, aunque probablemente se encuentra en cualquier lugar en que se infecciones mixtas: en la cebolla con el virus del cultiven nerines, narcisos Y lirios bulbosos. Por sí rLyado amarillo del puerro (LYSV) y el virus del eranismo amarillo de la cebolla (ver éste); en puerro mismo induce un moteado de verde claro Y oscuro con LYSV causando síntomas más graves (estriado cerca de los ápices de lashojas de los cultivares no
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23 tolerantes(CMI/AAB 170). Además de sus huéspedes naturales, dos en las Amaryllidaceae y uno en las Iridaceae, puede infectar especies de las Amaranthaceae, Solanaceae y Leguminosae. Se detecta por transmisión mecánica a Tetragonia expansa o Phaseolus vulgaris (lesiones localizadas)o por métodosserológicos.Lotransmitenlospulgones Acyrthosiphon pisum, Aphis gossypiiy Myzus persicae.
mericanos (P. nigraxP. deltoides) (Cooper, 1979. Puedeinfectarexperimentalmenteaespecies de unas 20 familias de dicotiledóneas. Los síntomas característicos son puntos amarillo cloróticos que se extienden a lo largo de las venas foliares secundarias, pero muchos clones muestran síntomas atenuados,transitorios o no muestran síntomas. El peso específicoy la resistenciade la madera pueden verse afectados negativamente por lainfección.
Virus M de la patata (potato virus M, PVM) (sinóCepas nimo: virus del arrugado atenuado de la patata,potato paracrinkle virus). Enla patata no suele causar Algunos aislados difieren en cuanto a óptimos térsíntomas,aunquepuede inducirmosaico grave, micos paracrecimiento y patogeneicidad (Cooarrugado, enrollado de hojas, necrosis y enanismo per & Edwards, 1981; Van der Meer et al., 1980a). (CMI/AAB 87). Se transmite por jugo celular Y se Un carlavirus de Lonicera, que no infecta al álamo detecta por inoculación mecánica a Lycopersicon de formaexperimental, tiene propiedades antigéchilense (deformación sistémica de hojas)y a judía nicas, y de otro tipo, comunes con ciertos aislados cv. Red Kidney (lesiones localizadas); se detecta holandeses del virus del mosaico del álamo (Van der fácilmente por ELISA (Wetter & Milne, 1981). Se Meer et al., 1980b). encuentra en todoel mundoy en Europa predomina en áreas de clima continental, debido a las tempeIdentificación y diagnosis raturas elevadas y a la transmisión eficaz de forma no persistente por el pulg6n Aphis nasturtii, prinSe bioensayasobre Nicotianamegalosiphon (necipalmente. Resulta eficaz el control por selección crosis de venas)por inoculación mecánica con jugo clonal de plantas sanasy aplicación de insecticidas. celular de hojas, cortezao, en invierno, yemas; este Se han obtenido plantas libresde virus combinando bioensayo es aproximadamente tan sensible como termoterapia y cultivo de meristemos apicales. la prueba E L S A indirecta; la prueba de floculación GABRIEL & KOWALSKA-NOORDAM de látex es rápida, pero menos sensible que las anteriores. Para identificar las partículas virales en extractos de hojas seha utilizado el microscopio elecVirus del mosaico del álamo trónico asociado a serología. Los cambios ultraes(Poplar mosaic virus, PopPMV) tructurales en lascélulasdelashojas del chopo (sinónimo: virus latente del álamo, poplar latent viasociados aPopMV no tienen valor diagnóstico (Atrus) kinson & Cooper, 1976). Descripción básica
PopMV tiene partículas filamentosas flexuosas de unos 12-15x685 nm (CMI/AAB 75), con coeficiente de sedimentación de 165 S; el RNA monocatenario asociado tiene un Pm de 2,3x lo6. Se han asociado dos proteínas con las partículas purificadas, un componente principal de 37.000 d y un componente minoritario de unos 30.000 d (Boccardoy Milne, 1976; Luisioni et al., 1976). Huéspedes y ertfermedades
PopMV infecta naturalmente a especies de álamo en las secciones taxonómicas Aigeiros y Tacamahaca, pero no en las secciones Turanga, Leuce o Leucoides. Puede infectar a todos los clones comercialmenteimportantes de los híbridostransamericanos (P. deltoidesxp. trichocarpa) y euroa-
Distribución geogrcifica y transmisión
El virus se encuentra en todos los sitios en que se cultivan álamos de forma comercial,con la posible excepción deAfrica del Sur y Sudamérica. La transmisión se debe en su mayor parte a la propagación vegetativa a partir dematerial infectado; el virus no se transmite porsemillas y no se ha identificado por ahora ningún vector, aunque las plantas libres de virus se infectan al cabo de unos pocos años (Cooper & Edwards, 1981). Importancia económica y control
Se ha señalado que álamos libres de virus obtenidos de meristemos apicales crecen dos veces más rápido que SUS equivalentes infectados, aunque hay diferencias de vigor entre distintos clones. Con fines
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Capítulo 1
experimentalesse han obtenido plantaslibres de virus por termoterapia o por cultivo de meristemos apicales,pero no se han desarrolladocomercialmente. COOPER
Virusdelmosaicodelcrisantemo (chrysanthemum mosaic virus). Se supone que este y el virus B del crisantemo son cepas similares si no idénticas, de distribución mundial. En los cultivares susceptibles causa síntomas de moteado foliar leve Y ligera pérdida de la calidad de la flor; la mayor parte de los cultivares no muestran síntomas al infectarse (CMI/ AAB 110; Horst et al., 1977). Transmitido por pulgones, portado en los estiletes, se detecta por inoculación mecánica en Petunia (las hojas inoculadas muestran manchascloróticas a las 3-4 semanas), por ELISA o IME. Se controla por propagación de plantas sanas;plantas libres de virus se obtienen a partir de las infectadas por termoterapia o cultivo de meristemos aplicables. MONSION
Virus del mosaico del lúpulo (Hop mosaic virus) Descripción básica
El virus del mosaico del lúpulo tiene partículas filamentosas rectas o ligeramente flexuosas, de unos 14x650 nm,con una única especie de RNA de Pm c . 3,Ox lo6, que formael 5-7% de la partícula, y un Único péptido de Pm c. 34.000. Las preparaciones purificadas muestran un Único componente de sedimentación(Adams & Barbara,1980;CMI/ AAB 241). Huéspedes y erlfermedades
El virus del mosaico del lúpulo se encuentra naturalmente en lúpulo y ocasionalmente en malas hierbas, se transmite mecánicamente a una gama moderada de huéspedes y solamente induce síntomas en cultivares de lúpulo del tipo Golding verdadero; en estoscultivares sensibles induce un bandeado de venas clorótico, curvatura delas márgenes foliares, enanismo y una tendencia de los tallos a no mantenerse en sus soportes; las plantas afectadas producen poco y normalmente mueren prematuramente. Los cultivares sensibles ya no se cultivan ampliamente, pero en los cultivarestolerantes la infección asintomática es corriente; el efecto en la producción de éstos se desconoce.
Cepas
Se han señalado aislados que sólo causan síntomas atenuados Y que pueden ser responsables de algunas enfermedades del lúpulo mal caracterizadas. Diagnosis
No se conocen huéspedesherbáceos con valordiagnóstico Y la mejor forma de detectarlo es por serología (ELISA); este método es fiable y distingue con facilidad el virus del mosaico del lúpulode otros virusfilamentosos presentes en este huésped. Se puede utilizar microscopía electrónica por tinción negativa de jugo celular, pero se necesita utilizar anticuerpos para .decorar>) o <) y diferenciar el mosaico del lúpulo de otroscarlavirus en este huésped. Distribución y transmisión
El virus del mosaico del lúpulo probablemente sea frecuente en cualquier lugar del mundo en que se cultivancultivares tolerantes de este huésped. Se transmite por pulgones de forma no persistente y, en el campo, el vector más importante seguramente es el pulgón del lúpulo y el ciruelo (Phorodon humuli);la dispersión puede ser rápida. También tiene importancia en la diseminación del virus la propagación de material vegetal infectado asintomático. Importancia económica
A pesar delo extendido del virus, no se ha estimado su efecto sobre los cultivares tolerantes de lúpulo. Las plantacionesaisladas de cultivaressensibles permanecen virtualmente libres de infección y , aunque algunas plantas individuales puedan estar afectadas gravemente, probablemente la pérdida global sea pequeña. Algunos datos indican que el mosaico del lúpulo adquiere importancia cuandose introducen cultivares tolerantes en explotaciones o regiones en las que sólo se habían utilizado cultivares sensibles. Control
Las plantaciones aisladas permanecen sin infectarse y de algunoscultivares tolerantes existematerial Iúpulo, sue puede libre delvirusdelmosaicodel utilizarse en la vecindad de los cultivares sensibles. Sin embargo, la rápida dispersión Y la falta aparente de daños enel material tolerante hacen que el Único método de control ejercido sistemáticamentesea eli-
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Virus I minar las plantas enfermas en las explotaciones de cultivares sensibles. BARBARA & ADAMS
Virus del mosaico de las venas del trébol rojo (red clover vein mosaic virus, RCVMV). Induce clorosis de venas, mosaico estriado y, a veces, enanismo en Trifolium pratense y otras leguminosas. Causa pérdidas de producción importantes en guisante, en el que induce enanismo e inclusola muerte de las plantas infectadas en estadios tempranos. Ampliamente distribuido en Europa, América del Norte y Sudáfrica (CMIIAAB 22), se transmite de forma no persistente pordistintas especies de pulgones, como Acyrthosiphon pisum, Myzus persicae y Cavariella aegopodii. Está relacionadoserológicamente con variosmiembros del grupo de los carlavirus (por ejemplo, virus latente del clavel, mosaico del crisantemo, S de la patata, estriado del guisante, latente de la pasionaria, 2 del cactus). Se detectapor transmisión mecánica a Gomphrena globosa (lesiones localizadas) o por serología (Wetter & Milne, 1981).
Virus S de la patata (Potato virus S, PVS) Descripción básica
PVS tiene partículas filamentosas de 6 5 0 12 ~ nm. Es altamente antigénico y por serología está relacionado distantemente con otros carlavirus (Compendio de la APS; CMUAAB 60).
indicadoras fiables Chenopodium quinoa (lesiones localizadascloróticas) y Nicotianadebneyi (bandeadode venas y moteadointervenalsistémico) (Kowalska & WaS, 1976). Distribución geogr&a
y
transmisión
Posiblemente, PVS sea elvirus de la patata más corriente en todo el mundo. Se propaga por tubérculos, pero no por la semilla verdadera (Goth & Webb, 1975) y se transmite mecánicamente con facilidad. En la naturaleza, el principal método de propagación del viruses la transmisión por pulgones de forma no persistente (Turska, 1980); el vector más eficaz es Aphis nasturtii, aunque también lo transmiten Myzus persicae, Aphis fabae y Rhopalosiphum padi. Importancia económica y control
Muchos cultivares comerciales están completamente infectados.Normalmente las plantas afectadas no muestran síntomas claros y la disminución de la producción de tubérculossuele ser baja (un máximo del 20%). Se controla por selección clonal combinada con ensayos serológicos;el índice de reinfección puede reducirse utilizando cultivares resistentes y aplicando insecticidas. Los cultivares infectados totalmente pueden liberarse del PVS por cultivo de meristemos apicales. En el futuro podrá usarse la hipersensibilidad a PVS para aumentar el nivel de resistencia a la infección del virus. GABRIEL & KOWALSKA-NOORDAM
Huéspedes y edermedades
La gama de huéspedes es limitada, ya que en la naturaleza PVS sólo se encuentra en la patata. Las plantas infectadas no muestran síntomas o muestran una ligera clorosis, depresión de venas, rugosidad y un hábito de crecimiento más abierto; en las hojas que amarillean pueden aparecer manchas verdes o pardas (Chrzanowska, 1976). Cepas
En Europa parece haber poca variación. Las propiedades de las cepas de las regiones andinas parecen diferir de las que se encuentran en otros lugares (Compendio de la APS). Identificación y diagnosis
PVS es fácil de detectarserológicamente y la prueba ELISA esfiable para su detección en tubérculo. Son
GRUPO DE LOS CLOSTEROVIRUS
P a r t í c u l a sa l a r g a d a sm u yf l e x u o s a s (6002.000X 12 nm) con un RNA monocatenario de sentido positivo (Pm 2 , 2 - 4 , 7 ~IO6 d) y un polipéptido en la cápsida (23-27.000 d). La mayor parte se transmiten por pulgones de forma semipersistente; sin embargo, debido a diferencias en la longitud de la Partícula Y en el método natural de transmisión, se han descrito tres subgrupos: subgrupo A (partículas de 730 nm, RNA de 2 , 5 10' ~ d, transmisión natural desconocida); subgrupo B (partículas de 1.2501.450 nm, RNA de 4 , 2 lo6 ~ d, transmitidos por pulganes); subgrupo C (partículas de 1.650-2.000 nm, RNA de 6,5x 10' d, transmitidos por pulgones). A menudo, la transmisión por pulgones depende deun factor de ayudao de un virus ayudante (Bar-Joseph et al., 1979; CMI/AAB 260).
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Capítulo 1
26
Virus A y B de la vid (grapevine viruses A and B). (Ver virus del enrollado de la vid, capítulo 3).
Virus del amarilleo de la remolacha (Beet yellows virus, BYV) (Sinónimo: virus del amarilleo necrótico de la remolacha, beet necrotic yellows virus; virus del grabado amarillo de la remolacha, beet etch yellowing virus; virus 4 de la remolacha, beet virus 4). Descripción básica
El virión es una partícula filamentosa flexuosa de unos 1.250X 10 nm, con unaúnica molécula de RNA de 4,15x1O6 (CMI/AAB 13). La proteína de la capsida tiene un Único polipéptido de Pm aproximadamente 23.000 d. El S,, de la partícula es de 130 S. Las suspensiones de virusson un bueninmunógeno. La longitud de la partícula y la transmisibilidad por pulgones lo clasifican en el subgrupo B de los closterovirus.
cróticas se extienden a partir del ápice de la hoja y causan la muerte prematura de ésta. Enla espinaca las hojas jóvenes muestran manchas cloróticas y aclarado de venas, luegolashojas amadlean, se necrosan Y se deforman y las plantas se enanizan; algunas plantas infectadas mueren. En la adormidera las hojas amarilleany se necrosan y las plantas se enanizan. Cepas
Se han descrito varias cepas en base a su patogeneicidad a remolacha y a plantas indicadoras(Polák, 1971a) Y a sus puntos isoeléctricos y diferencias serológicas (Polák, 1971b). Los puntos isoeléctricos de cinco cepasvarían desde pH 4,7 a 5,4. Todas las cepas delvirus están muy relacionadas y la variación antigénica es limitada. Las cepas se diferencian en cuanto a su efecto sobrela remolacha azucarera: las cepas necróticas son más patogénicas que las atenuadas. Identcficación y diagnosis
Huéspedes
El virus puede detectarse por inspección visual de las plantas, pero paradistinguirlo del virus del amaBYV infecta a más de 150 especies de plantas herrilleo atenuado de la remolacha es esencial identibáceas; entre los huéspedes cultivados se incluyen ficarlo; a menudolos dos virus se encuentran juntos. Beta, Spinacia, Papaver, Tetragonia. El virus tamPara la identificación de BYV pueden utilizarse vabién infecta a la mayor parte de especies silvestres rias técnicas sensibles y fiables, incluyendo la transde Beta y a algunas malas hierbas de las familias misión a Chenopodium capitatum y Chenopodium Chenopodiaceae, Cruciferae,Polygonaceae, Carfoliosum, que en el invernadero desarrollan en 2-3 yophylaceae y Compositae. Algunas especies (por semanas enanismo agudo, distorsión y aclarado de ejemplo, Bilderdikia convolvulus, Plantago lanceolata, Capsella bursa-pastoris, Senecio vulgaris, Ste- venas delas hojasjóvenes; normalmente las plantas infectadasmueren prematuramente. Pueden aplillaria media y Thlaspi arvense)son fuentesnaturales carse también técnicas serológicas: la prueba de la importantes de infección. microprecipitina en gota (Polák et al., 1975), la de la aglutinación de látex (Fuch, 1976) y la ELISA. Edermedades Todas permiten la detección adecuada y fiable de En remolacha (remolachas azucarera, forrajera, de BYV; laELISA es, además,fiable para la detección del virus en las raíces durante el invierno. mesa y acelga) y en espinaca y adormidera se observan síntomas de amarilleo grave; el virus delamarilleo atenuado de la remolacha y el relacionado viDistribución geogrrifica rus delamarilleo occidentalde la remolacha inducen BYV se encuentra en todo el mundo (Europa, Asia, síntomas similares. En la remolacha el primer sínAmérica del Norte y del Sur, Africa, Australia) Y toma es un aclarado de venaso un amarilleo de las en Europaentodos los paísesqueproducenrevenas delas hojasjóvenes; posteriormente las venas molacha. En algunos años causa pérdidas graves, se engruesan, sehacen coriáceas y quebradizas; las principalmente en Europa Central. hojas maduras puedenmostrar pequeñospuntos traslúcidos como cabezas de alfiler; las hojas más viejas, que ya amarillean, desarrollan manchas neTransmisión cróticas pequeñas rojizas o pardas; la combinación BYV se transmite por pulgones de forma semiperdel amarilleo y de los puntos necróticos a menudo sistente (Breák & Polák, 1976); de unas 35 especies da a las hojas un aspecto bronceado. Las áreas ne-
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virus I de pulgones señaladas como vectores de BYV, el más eficaz es Myzus persicae, el segundo es Aphis fabae. No se ha demostrado la transmisión por semilla. El virus se transmite mecánicamente a la remolacha y a otras plantasindicadoras (Polák, 1981). Varias especies de cucusta pueden también transmitirlo. Importancia económica
BYV, por sí mismo o en combinación con el virus del amarilleo atenuado de la remolacha (virus del amarilleo occidental de la remolacha), causa en Europa una enfermedad muy importante de la remolacha azucarera; las pérdidas de producción de raíz en algunos países europeos alcanzan algunos años el 15-30%, con una reducción ligera (2-3%) del contenido en azúcar. La infección viral tambiéndisminuye la producción y calidad de la semilla. La reducción de cosechapuede alcanzar el 40-60% tras infecciones experimentales tempranas. Control
La eficacia de las medidas de control dependeprincipalmente de: predicción de los vectores y control químico de ellos, especialmente para evitar infecciones tempranas (Watson et al., 1975); plantar los cultivos para producción de semilla distantes de los de producción de raíz; eliminar fuentes alternativas de infección (malas hierbas bisanuales y perennes); mejora genética de la remolacha azucarera para resistencia al virus (Bjorling, 1969); destrucción de rebrotes; localización de los silos de remolacha forraiera. Importancia en investigación
Se ha prestado atención especial a la epidemiología del virus (Jadot, 1976). En la actualidad es un ejemet al., ploclásico de modelopredictivo(Watson 1975). POLÁK
Virus del enanismo amarillo dela remolacha (beet yellow stunt virus, BYSV). Pertenece al subgrupo B de los closterovirus. Se ha descrito en América del Norte y muy probablemente también se encuentre en Europa. En California es frecuente en la mala hierba Sonchus oleraceus. En remolacha los síntomas sonretorcimiento grave,acentuado y epinastia de una o dos hojas de edad intermedia; las hojas aparecen moteadas y amarillas; las plantas se enanizan y a menudo colapsan y mueren. Ocasio-
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nalmente se encuentran infectadas la remolacha Y la lechuga. Se transmitepor pulgonesde formasemipersistente (Duffus, 1972; CMI/AAB 207) Y se detecta serológicamente por la prueba dela precipitina o por inoculación con pulgones a lechuga (enanismo severo, amarilleo externo) o a Seneciovulgaris (manchas moradas en las áreas intervenales).El pulgón vector Nasonovia lactucae puede controlarse químicamente y puedeneliminarselas fuentes de infección como S. oleraceus. POLÁK
Virus del falso amarilleo de la remolacha (beet pseudoyellows virus). Se descubrió por primera vez en California, en cultivos de invernadero, sin que causara ninguna enfermedad de importancia económica; desde entonces se ha encontrado América en del Norte y del Sur, en Europa del Sur y Occidental Y en Australia. En remolacha azucarera, pepinos cultivadoseninvernadero, lechuga y malas hierbas (Chenopodiaceae,Compositae, Umbelliferae, Solanaceae) aparecen síntomas de amarilleo, manchas cloróticas y enanismo. En la remolacha las hojas muestran amarilleo intervenal, se engrosan y se hacen quebradizas; las plantas se enanizan. La enfermedad se transmite de forma semipersistente sólo porlamoscablanca Trialeurodesvaporariroum (Duffus, 1985), no se transmite mecánicamente. Se detecta por transmisión vectorial a Capsella bursapastoris, lechuga, lino o Taraxacum officinale (las plantas inoculadas muestran clorosis, amarilleo intervenal, enrojecimiento y engrosado de hojas). El virus asociado conel falso amarilleo de la remolacha no se ha purificado ni caracterizado. Hacia 1980 se describió en lechuga y pepino, en Francia y Holanda, una enfermedad importante caracterizada por amarilleo y transmitida por T . vaporarorium (Van Dorst et al., 1983); parece ser que se encuentra también en Italia, España y Alemania. El agente parece ser muy similar al del falso amarilleo de la remolacha, pero todavía no se ha identificado debido a problemas de purificación. Al microscopio electrónico se han observado, en secciones delgadas y en algunos casos también en jugo celular, partículas filamentosas de unos 1.000 nm. La naturaleza y localización de estas partículas sugieren que probablemente el agente sea un closterovirus. En los invernaderos puede controlarsepor tratamientos insecticidas contra los vectores y eliminando las malas hierbas. POLÁK & LOT
Virus latente del Heracleum (Heracleum latent virus, HLV). Tienepartículas de 600nm de longitud y
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Capítulo 1
28
Pertenece al subgrupo A de los closterovirus. Infecta la umbelífera silvestre Heracleumsphondylium en Inglaterra Y en Holanda. Aunque no tiene importanciaeconómica, tiene un interés especial por transmitirse por pulgones de forma semipersistente en presencia de un virus ayudante (Heracleum virus 61, que es otro closterovirus del subgrupo C, conpartículasde 1.600 nm delongitud(CMII AAB 228). Se detecta por transmisión mecánica a Chenopodium quinoa o por serología. Virus de las manchas cloróticas del lilo (lilac chlorotic leafspotvirus,LCLV).Esunmiembrodel subgrupo C de los closterovirus (partículas de 1.54Ox 12,5 nm) Y se detectó por primera vez en especies deSyringa que nomostraban síntomas. En el Reino Unido está asociado a manchas o arabescos amarillo cromo y en Holanda a clorosis leve. No se conoce ningún vector y no se transmite porsemilla. No se diagnostica de forma sistemática, pero puede detectarse por inoculación mecánica a especies de Chenopodium. No existeninguna medida específica de control, excepto la propagación de plantas indexadas libres de virus (CMI/AAB 202). COOPER
Virus de las manchas cloróticas del manzano (Apple chlorotic leaf spot virus, ACLSV). (Sinónimos: virus 1 latente del manzano, apple latent virus 1; virus del mosaico en anillos del peral, pear ring mosaic virus; virus del dibujo en anillos del peral, pear ring pattern mosaic virus) Descripción básica
ACLSV se clasifica en el subgrupo A de los closterovirus, de acuerdo con su tamaño de partícula (CMUAAB 250). El virión es unapartícula alargada ( 7 2 0 12 ~ nm), con una molécula de RNA de 2,5x lo6 d; la proteína de la cápsida está compuesta de un Único polipéptido de unos 23.500 d. Las suspensionespurificadas de ACLSVsonmoderadamente inmunogénicas, aunque hay diferencias entre cepas. Huéspedes
ACLSVse describióoriginalmente de manzanos (Mink & Shay, 1959) por transmisión a Malus platycarpa; posteriormente seidentificó en otrosfrutales de pepita y de hueso. Todas las rosáceas frutales, y probablemente también la mayor parte de los árboles ornamentales de esta familia, pueden ser hués-
pedes naturales; fuera de las Rosaceae la gama de huéspedes es muy limitada. El virus puede transmitirseartificialmenteaunos cuantoshuéspedes herbáceos. Ellferrnedades
Se han descrito distintasenfermedadesinducidas por ACLSV a frutales. Manzano. La mayor parte de los cultivares comerciales no muestran síntomas cuando están infectados Y sólo algunos cultivares francos (R 12740-7A) O algunas especies (Malus platycarpa)muestran síntomas Y puedenutilizarsecomoindicadores (ACLSV causa un síntoma de arabesco en Malus platycarpa). Peral. Con ACLSV se asocian síntomas de moteado foliar y mosaico en anillos (o dibujo de anillos en mosaico). En muchos cultivares no aparecen síntomas trasla infección, pero algunos de importancia comercial (Beurré Hardi,Beurré Bosc, Williams) son susceptibles; tambiénpuede observarse cierta reducción del crecimiento. Melocotonero. En la mayor parte de los cultivares comerciales no aparecen síntomas tras la infección, pero en algunos cultivares muy susceptibles o en algunos melocotoneros francos (Elberta, GF 305), el ACLSV induce un moteado deprimido verde oscuro de las hojas. También pueden observarse ocasionalmente incompatibilidades patrón-injertocuando se utilizan como patrones algunos cultivares de ciruelo. Ciruelo. La enfermedad de la falsa viruela del ciruelo está causada por ACLSV; los cultivares morados, especialmente, desarrollan en los frutos surcos y deformaciones, y este síntoma puede confundirse con los debidos al virus de la sharka pero, al contrario que con PPV, no tiene lugar una caída prematura de los frutos. El agrietado de la corteza del ciruelo (Fig. 1) causa pérdidas muy graves en algunas áreas de cultivo de este frutal: las ramas aparecen aplanadas, se desarrollan grietas profundas en ramas y troncos y muy a menudo hay caída de ramas. Albaricoquero. Enalbaricoquerose han descrito síntomasgraves en fruto eincompatibilidades de injerto que lo más probable es que sean debidos a
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virus I
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los huéspedes, pero algunas cepas de manzano son muy difíciles de transmitir a Frutales de hueso. La sintomatología a menudo esmuy específica de cepa: solamente una cepade ACLSV induce grietas enla corteza del ciruelo, mientras que la mayor parte de lascepasde Prunus noinducensíntomasclaros cuando se transmiten a cultivares susceptibles de manzano.Se han descritodosserotipos (Chairez & Lister, 1973)muy próximamente relacionados y un antisuero a una cepao incluso a una cepa que pueda parecer muy distinta desde el punto de vista biológico muestra reacción cruzada clara con todas las cepas conocidas de ACLSV (Detienne et al., 1980). Identficación y diagnosis
Fig. 1. Virus de las manchas cloróticas del manzano:
grietas en la corteza de ciruelo. ACLSV.EnEspaña y enItaliase han descrito, respectivamente, dos síntomas de fruto: viruela (o pseudoviruela del albaricoquero) y butteratura. Los frutos de los cultivares susceptibles infectados por la viruela muestran deformaciones, depresiones y cambios de color. El tiempo frío y húmedo en prilos sínmavera y principio de verano puede agravar tomas de viruela y butteratura. En presencia de butteratura los frutos desarrollan manchas pardasnecróticas, debJo de las cuales empardecela pulpa y tiene lugar una lignificación anormal de los huesos que a menudo muestran grietasy perforaciones. Algunos cultivares y patrones muestran incompatibilidad a los 6-12 meses tras el injerto, en el caso de que alguno de ellos esté infectado; la incompatibilidad tiene lugar principalmente cuando se utilizan como patrones Prunus domestica, P . persica o P . armeniaca; cuando el patrón es P . cerasifera la incompatibilidad se retrasa y no aparece consistentemente. Membrillero. ACLSVinduce (enanismo del membrillero).
un enanismo típico
Cepas
ACLSV muestra una gran diversidad de cepas en cuanto asu sintomatología y, por tanto, la detección a partir de propiedades biológicas esdifícil y a menudo no fiable ( Marenaud et al., 1976). La mayor parte de las cepas son capaces de infectar a todos
La detección biológica es por injerto con astilla a indicadoressusceptibles, lo queamenudonoes fiable, ya que la mayor parte delos indicadores sólo reaccionananteciertascepas(Marenaud etal., 1976). Los mejores indicadores son melocotoneros francos o P . tomentosa, que tras 1-3 meses en el invernadero desarrollan síntomas de moteado deprimidoverdeoscuro y de arabesco,respectivamente; también es buen indicador el membrillero C7/1, que tras un año de inoculación muestra, en el campo, manchas foliares cloróticas y deformaciones. Se recomiendala detección serológica porELISA (Detienne et al., 1980) o por IME (Kerlanet al., 1981),ya quesontécnicasaltamentesensibles y muchomenosespecíficasrespectoacepaque la detección biológica. El virus se distribuye uniformemente enlos árboles y puede detectarse enhojas, flores, frutos y semillas. Distribución geogrLifica
El ACLSV se encuentra en todo el mundo y es muy frecuente en todas las especies de frutales y de rosáceas leñosas. Transmisión
No se ha observado ningún método de transmisión natural, excepto una cita de una posible transmisión por nematodos (Fritzsche & Kegler, 1968). El virus se dispersa por propagación vegetativa dematerial infectado. En albaricoque puede tener lugar la transmisión por semilla. Importancia económica y pérdidas
LOS daños son difíciles de estimar debido a la diversidad de cepas del virus y a las grandes diferen-
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Capítulo 1
cias de susceptibilidad entre cultivares y especies. En general el manzano no se ve afectado aunque ACLSV, junto con otras enfermedades (surcos y depresiones de madera), reduce el crecimiento y la producción. Similarmente en el peral solamente se ven afectados unos pocoscultivarescomerciales, pero muy importantes; se observan pérdidas significativas (reducción de crecimiento y cosecha) en infecciones mixtas con el amarilleo de las venas del peral y los anillos negros del membrillero. En frutales de hueso se hanseñaladosíntomas graves y pérdidas importantes en varias regiones, especialmente en albaricoquero y en ciruelo (el ciruelo francés d’Ente P707 es el cultivar más susceptible a lacepa causante deagrietado de corteza). En Francia ha habido que replantar varios cientos de hectáreas deciruelo. En España sehan señalado pérdidas de producción del 56% en un cultivar susceptibleal que se dedicanmás de 50.000 ha. En muchos viveros, la productividad se ve reducida debido a los efectos del virus en incompatibilidad de injerto y en el prendido de los injertos de yema. En general excepto por las enfermedades graves causadas en frutales de hueso, el impactodel ACLSV se debe más a su extensión y al número de especies susceptibles que a la gravedad de los síntomas que induce.
Se han descrito aislados de distintos orígenes con los nombres de virus del estriado del clavel (carnation streak virus) y virus del punteado amarillo del clavel (carnation yellow fleck virus)(Smookler & Loebenstein, 1974). Sin embargo, el nombre aceptado es el de virus del punteado necrótico del clavel (Inouye & Mitsuhata, 1973 CMI/AAB 136). Huéspedes y edermedades
Los claveles infectados muestran en las hojas basales, y a lo largo de los tallos florales, manchas, punteados y estriados, cloróticos al principio y , posteriormente necróticos (Fig. 2). Es característico de la enfermedad un cambio de coloración a morado rojizo. Los síntomas que aparecen al principio de la primavera son mucho más graves en las plantas que se encuentran también infectadas por el virus del moteado del clavel; en algunos casos un amarilleo de hojas es seguido por necrosis y marchitez, pero es más corriente que haya una recuperación parcial de la plantainfectada. Los distintoscultivares se comportan de formadiferente (Devergne & Cardin, 1971).
Control
La mayor parte de los cultivares y patrones comerciales estaban afectados por el virus, de forma que hubo que obtener material libre de viruspor termoterapia;conestetratamientose han obtenido muy buenosresultados y tambiénconinjerto de ápices caulinares (Navarro et al., 1982). Importancia en investigación
La dispersión natural es tan lenta e incierta que se necesitan estudios para decidir si el virus tiene un pulgón vector y para confirmar su clasificación como un closterovirus. Además,ACLSV es un buen modelo para empezar a investigar mecanismos de incompatibilidad patrón-injerto debidos a virus. DELBOS & DUNEZ
Fig. 2.
Virus del punteado necrótico del clavel
Virusdel punteado necrótico del clavel: estrías en hojas de clavel.
(Carnation necrotic fleck virus, CNFV) Descripción básica
Es un virus alargado, flexuoso (Poupet et ai., 1979, que pertenece al subgrupo B de los closterovirus.
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Virus I fácilmente de forma mecánica, los bioensayos en plantas indicadoras deben utilizar pulgones vectores para la transmisión (Myzus persicae)Y llevan mucho tiempo; para la diagnosis se han utilizado Dianthus barbatus, Silene armeria y Saponaria vaccaria. La Saponaria infectada desarrolla los síntomas más típicos: aclarado de venas, enrollado de hojas, enanismo, marchitez (Poupet et al., 1975). En la actualidad, el método más rápidoy fiable para detectarlo, incluso en partes asintomáticas de plantas infectadas, es el ELISA. Transmisicin
CNFV se transmite porpulgones de forma semipersistente, pero parece ser que en la naturaleza la enfermedad no se dispersa de forma importante. Distribución geogrrifica e importancia económica
CNFV está muy extendido en la región mediterránea. Las flores de plantas infectadas no muestran síntomas, pero el virus tiene un efecto dañino en el follaje, lo que conlleva una disminución de la producción y de la calidad de la flor cortada. Medidas de control
Se pueden obtener plantas sanaspor cultivo de meristemos apicales; estas plantas deben indexarse en varias ocasiones a lo largo de al menos un año. La eliminación del virus del moteado del clavel conlleva también, en general, la desaparición del CNFV.
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Huéspedes
CTV infecta a la mayor parte de las especies, cultivares ehíbridos de Citrus y a algunas especies próximas, como Aeglopsis chevalieri, Afraegle paniculata y Pamburus missiones. Los únicos huéspedes fuera de las Rutaceae son algunas especies de Pussiflora (Vennet y Costa, 1949; CMIIAAB 33). Enfermedades
La tristeza es principalmente una enfermedad del naranjo dulce y de algunos otros cultivares, cuando están injertados sobre naranjo amargo (Fig. 3); sin embargo, varias especies de cítricos, como la lima ácida (Citrus aurantifolia), Alemow ( C . macrophiIla), lima dulce, cidro etrog, pomelo y naranjo dulce Pera,muestrandepresionesde madera y decaimiento cuando se usan tanto como francos, variedades o patrones. Estas enfermedades se denominan de varias formas, como enfermedad de la lima, depresiones dela madera del pomelo, ramo amarillo de los cítricosy enanismo de Hassaku. el En naranjo dulce los síntomas dependen de la combinación injerto-patrón, el tiempo de inoculación y la cepa del virus. El naranjo dulce (N.D.), cuando está injertado sobre naranjo amargo(N.A.), puedemarchitarse súbitamente, decaer o morir (decaimiento rápido) o bien desarrollar un exceso de crecimiento característico sobre el punto de injerto y depresiones en forma de colmena en el patrón de N.A., justo bajo el punto de unión. Los árboles infectados en patro(i'
DEVERGNE
Virus de la tristeza de los cítricos (Citrus tristeza virus, CTV). (Sinónimo: virus del decaimiento rápido de los cítricos, citrus quick decline virus) Descripción básica
CTV es un miembro del subgrupo C de los closterovirus. Los virionessonpartículasfilamentosas, altamente flexuosas, de unos 2 . 0 0 0 ~10-12 nm, que llevan una única molécula de RNA monocatenario, de un Pm estimado de 6,4-6,9x106 d. La proteína de la cápsida tiene un Único polipkptido de Pm, aproximadamente 25.000 d. Los efectos citopatológicos están limitados a las células del floema, que contienen agregados virales y vesículas características del grupo (Bar-Joseph et al., 1979).
Fig. 3. Virus de la tristeza de los cítricos: muerte progresiva de naranjo dulce injertado sobre narafio amargo.
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Capítulo 1
32
nes susceptibles, como C . macrophylla o lima dulce, muestran enanismoy decaimiento. Los frutosa menudo maduran pronto al principio de la enfermedad y son de menor tamaño; las hojas de los arboles con tristeza a menudo tienen un aspecto bronceado. Las hojas jóvenes dela lima ácida franca infectada son pequeñas, desarrollan punteaduras amarillas a lo largo de las venas (aclarado de venas) y adoptan un aspecto acuencado. La intensidad del aclarado de venas depende de la gravedad de la cepa, que puedevariardesdeextremadamente leve (pocos puntos pequeños) a reacciones extremadamente graves (suberización de las venas). Las cepas predominantes en Asia Oriental y Sudáfrica causan en pomelo depresiones graves de la madera, enanismoy producción de frutospequeños (McClean, 1977). Cepas
Se han descrito numerosas cepas de CTV en base a su patogeneicidady transmisibilidad por pulgones; se diferencian en su virulencia sobre la combinación común N.D./N.A. y pueden tener distintos efectos en distintas combinaciones de planton y variedad. En pomelo, N.D.y limoneros francos aparece amarilleo y enanismo cuando se inoculan con un grupo de aislados que se denominan amarilleo de francos (seedling yellows, SY). La mayor parte de los investigadores considerana los SY como síntomas de aislados severos de CTV. No se han descubierto diferencias antigénicas entre aislados de CTV. Identificación y diagnosis
El virus puede detectarse sobre lima ácida franca (Wallace, 1968), que muestra aclarado de venas a las 3-6 semanas después de la inoculación. Actualmente existen métodos de laboratorio parala diagnosis de CTV, como son inmunodifusión con SDS (Gonsalves, 1978), IME, ELISA, radioinmunoensayo (RIA) (Garnsey et al., 1981), perfiles de RNA bicatenario (Dodds & Bar-Joseph, 1983)e hibridación de ácidos nucleicos con cDNA clonado (Rosneret al., 1983). Todos estos procedimientos permiten un diagnóstico rápido y pueden utilizarse por sí mismos o en combinación dependiendo de lo que se pretenda.
ha sido predominante en España, y en Israel se ha encontrado más recientemente. Transmisión
CTV se transmite de forma semipersistente por pulgones, siendo los vectores principales Toxoptera citricida, Aphis gossypii y A . c i t r i c o l a . Estudios recientes en distintas localidades indican una transmisión muy eficaz de algunas cepas de CTV porA . g o s s w i i (Bar-Joseph & Loebenstein, 1973; Roistacher et al., 1980). Importancia económica
La tristeza ha causado en España daños muy importantes a los cultivos de cítricos, y en Israel y otros países mediterráneos amenaza la producción de cítricos sobre naraqjoamargo. Como resumen de los daños causados porCTV durante los últimos cinco años se haestimado que sehan perdido o han llegado a ser improductivos alrededor de40 millones de árboles en todo el mundo. Además las nuevas cepas causantes de depresiones demadera han sido extremadamentedestructivaspara los pomelos, N.D. y para las limas, en distintasregiones. Las pérdidas actuales varían considerablementesegún sean las situaciones particulares de la fruticultura y la economía en cada área epidémica, es decir, con las oportunidades de mercado, el valor económico de la variedad infectada, la densidad de árboles, la edad del huerto en donde aparece la infección, el índice de dispersión de la enfermedad y el índice y la eficacia de la replantación. Control
La mejor formade controlarel decaimientocausado por CTV es excluir, mediante medidas de cuarentena, el material infectado por el virus de las áreas de producción de cítricos (Mather, 1968) o eliminar los árboles infectados por el virus. En las áreas ya invadidas deben utilizarse combinaciones patrón-injerto tolerantesa tristeza. En la actualidad en Brasil se utiliza la preinmunización con cepas atenuadas (protección cruzada) para controlar a aislados severoscausantesdedepresionesde madera en el N.D. Pera (Costa & Muller, 1980).
Distribución geogrcifica
El virus está ampliamente distribuido en la mayor parte delas áreas deproducción de cítricos delmundo, excepto en algunas partes de la cuenca mediterránea Y otras áreas aisladas. Desde 1956, CTV
Importancia en investigación
Los aspectos a investigar incluyen los factores que determina la transmisibilidad diferencial por A . gossypii, la selección de patrones resistentes, los
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Virus I mecanismos de protección cruzada y el desarrollo de métodos de diagnóstico específicos de cepa. BAR-JOSEPH
GRUPO DE LOS CUCUMOVIRUS
Partículas isométricas de 29 nm de diámetro, que contienen cuatromoléculas de RNAmonocatenario de sentido positivo; una molécula de RNA 1 (1,2x106 d), una molécula de RNA 2 (1,1X106 d), una molécula de RNA, (0,8x lo6 d), más una molécula de RNA, (0,35x lo6 d) se encapsidan respectivamente en trespartículas distintas. Para la infectividad se necesitan los RNA, 1, RNA 2 y RNA 3. El RNA 4 es un RNA monocistrónico que tiene el gen de la proteína de la cápsida. Una única especie polipeptídica en la cápsida (24.000 d). Varios aisladosviralesencapsidantambién un RNAmonocatenario pequefio de Pm 0,1x106 d: ésteesun RNA satélite que puede estar asociado con la expresión de síntomas especiales. Estos virus se transmitenporpulgones deformano persistente. El miembro tipo es el virus del mosaico del pepino. Virus de laaspermia del tomate (tomato aspermy virus, TAV) (sinónimo: virus de la aspermia del crisantemo, chrysanthemun aspermyvirus). Está muy extendido en crisantemos en todoel mundo, siendo más raro en tomate, en el que causa deformación dehojas,enanismo y frutos sin semilla (CM11 AAB 79). En crisantemo causa a menudo infecciones asintomáticas, aunque tambiénpuedeinducir enanismo (especialmente cuando está asociado al virus del mosaico del crisantemo) y deformaciones de flores (Horst et al., 1977). Es uno delos serotipos de los cucumovirus (Devergne & Cardin, 1985). Se detecta por inoculaciónmecánica en Petunia hrbrida o en Nicotiana tabacum (moteado foliar sistémico y deformaciones) o por serología (ELISA). MONSlON & D U N E Z
Virus del enanismo del cacahuete (peanut stuntvirus, PSV)(CMI/AAB 92). Sedescubrióen los USA, pero también se ha señalado su presencia en Japón Y se ha identificado en Europa en judía(Douine & Devergne, 1988). En comparación con el virus del mosaico del pepino la gama de huéspedes del virus del enanismo del cacahuete es limitada y con excepción del tabaco serestringe a leguminosas.En trébol y alfalfa causa moteadoy en judía y cacahuete un enanismo pronunciado,epinastia, deformaciones de hoja y malformaciones de frutos. Sehan descrito varios aislados que son notablemente distintos des-
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de los puntos de vista biológico y serológico. También se han señalado relaciones con cepas delvirus del mosaico del pepino y del virus de la aspermia del tomate (Devergne & Cardin, 1975). Puede detectarse por inoculación mecánica a Nicotiana tabacum (anillos cloróticos localizadosy mosaico sistémico), Phaseofus aureus (mosaicosistémico) o Vigna sinensis(lesiones localizadas cloróticasy moteado sistémico) o por serología. También se haaislado de Robinia, en la que parece estarasociado con el mosaico de la Robinia (CMI/AAB 65).
Virus del mosaico del pepino (Cucumber mosaic virus, CMV) Descripción básica
CMV es elmiembro tipo del grupo de los cucumovirus (CMUAAB 213). El virus tiene un genomio tripartido: encapsida moléculas de RNAmonocatenario (de1,O; 0,89; 0,68; 0,33; y, en algunos casos, el RNA satélite de O , 1X lo6)en al menos tres clases de partículas isométricas con densidades de flotación extremadamente próximas. La subunidad proteicatieneunPmdeunos24.500 d (Kaper & Waterworth, 1981). Las partículas son inestables y la inmunogeneicidad del virus es escasa, pero puede aumentar por fíación conformaldehído. Huéspedes
CMV tiene una gama de huéspedes extraordinariamente amplia: unas 775 especiesen 86 familias (Douine et al., 1979). Erlfermedades
Las enfermedades causadas por CMV son más importantes encultivos al aire libre, especialmentedurante el verano, que en cultivos protegidos. En zonas de clima templado afecta principalmente a cultivos de hortalizas y de flores (Fig. 4).Raravez afecta a frutales o a cultivos tropicales. En pepino, melón y calabacín, CMV causa mosaico amarillo y verde, deformación de hojas y enanismo de plantas. En general el virus causa una disminucióngrave de la producción debido, fundamentalmente, a un menor cuajado de fruto; los frutos pueden mostrar síntomas en pepino (mosaico), calabacín (mosaico y deformaciones) y raras veces en melón. En tomate CMV causa dos tipos de síntomas: i) mosaico y reducción del limbo foliar, reducción que puede ser moderada (‘hoja de helecho’) o extrema
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Capítulo 1 no encontraron, tras ensayar 60 aislados procedentes de distintos lugares, ninguno que fuera idéntico en cuanto agama de huéspedes Y síntomas. Las cepas se han clasificado en dos grupos, según su sintomatología, termosensibilidad en vivo y propiedades serológicas Y electroforéticas (Devergne & Cardin, 1975; Marrou et al.,1975). En paralelo con estasdivisiones iniciales se han encontrado dos grupos principales de cepas de CMV en cuanto a la homología de ácidosnucleicos (Piazzolla etal., 1979).
Fig. 4. Virus del mosaico del pepino: rotura de color de flores de gladiolo.
(filiformismo), esterilidad de flores;ii) también pueden aparecer áreas necróticas en hojas, peciolos y tallos, y puede causar el colapso total de la planta; este síndrome está asociado típicamente a la presencia de un RNA satélite específico (Kaper & Waterworth, 1977;Jacquemond & Lot, 1981). En pimiento aparecenen las hojasinoculadas manchas en anillo, seguidas de un mosaico sistémico; CMV causa detención del crecimiento y en los frutos manchas enanillo, deformaciones y caída prematura (lámina 1); lasplantasinfectadas tempranamente pueden no fructificar. La infección sistémica en tabaco causa un moteado atenuado general o un mosaico verde grave, y algunas cepas pueden producir deformaciones de hoja. En espinaca la intensidad de síntomas varía con la edad de la planta; las plantaspuedenmostrar distintos síntomas, como moteado,enanismo, amarilleo y malformación de las hojas jóvenes (malformación de la espinaca). En apiolos foliolos muestran primeroun mosaico intervenal que posteriormente se desarrolla dando lugar a áreas claras y, en general, aparecen armgados y filiformes;unrizadopronunciado de los peciolos más jóvenes da al cogollo un aspecto característico abierto y aplastado. Cepas
Se han senalado como cepas alrededor de 70 aislados de CMV. Por ejemplo, Lovisoloy Conti (1969)
Identificación y diagnóstico Como es el caso de la mayoría de los virus, es muy difícil identificar por los síntomasa CMV en los cultivos afectados. A menudo, los síntomas que se obtienen utilizando un pequeño número de plantas indicadoras (Vignaunguiculata, tabaco,melón) pueden llevar a error. A partir de extractos deplantas se pueden obtener directamente resultados rápidos utilizando la inmunodifusión con o sin detergente; por ELISA doblesandwichpueden detectarse 10 n g de virus; se han obtenido varios antisueros específicos. Utilizando difusión en gel y ELISA con antígenos semipurificados se han establecidodiferenciasserológicas entrecepas (Devergne & Cardin, 1964; Devergne et al., 1981). Los dos grupos serológicos principales pueden también detectarse confacilidad por inmunodifusión con detergente en extractos dehoja (Lot & Lecoq, sin publicar). Distribución geogrrifica Entodo el mundo,pero especialmente en zonas templadas (por ejemplo, en Europa). Transmisión y epidemiología Unas 60 especies de pulgones transmiten CMV de forma no persistente; entre ellas, las más eficaces son Myzus persicae, Aphis gossypii, A . craccivora y A. fubae. Todos los instares pueden adquirir el virus en 5-10 S; su capacidad de transmisión disminuye después de unos 2 minutos y normalmente se pierde a las 2 h. En unas 20 especies, algunas de ellas malas hierbas, tiene lugar la transmisión por semilla en distinto grado; enStellaria media la transmisión y persistencia en semillas puede tener importancia epidemiológica (Tomlinson et al., 1970). Las dos poblaciones principales de virus no se distribuyen al azar, sino que algunas especies espontáneas o cultivadas se infectan específicamente por un tipo de cepas, mientras que otras pueden infectarse por ambos (Quiot et al., 1979).
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35 Importancia económica
Descripción básica
Probablemente, la importancia de las enfermedades causadas por CMV es máxima en cucurbitáceas, tomate, pimiento, espinaca, apio, zanahoria, tabaco y cultivos de flores como el gladiolo y azucenas y varias otras ornamentales.
PNRSV tiene partículas isométricas (unos 23 nm) a baciliformes con tres componentes principales de coeficiente de sedimentación 72,90 y 95s. Tiene un polipéptido principal de 196 aminoácidos con Pm de unos 2,5 X IO4 d, pero también se han señalado varios componentes minoritarios de menor peso molecular. El virus es moderadamenteinmunogénico. Debe advertirse que PNRSV se ha descrito apartedel virus del mosaico del manzano (veréste) (CMII AAB 5,83), aunque están relacionados serológicamente y existen en lúpulo y rosa aislados intermedios, por lo que podrían considerarse como serotipos de un Único virus. Esta descripción se refiere sólo a PNRSV (CMIIAAB 5). Los aislados de tipo intermedio ‘lúpulo C’ no se incluyen aquí (vervirus del mosaico del manzano).
Medidas de control
Se han encontrado y utilizado fuentes deresistencia o tolerancia en la mayor parte de las especies cultivadas (por ejemplo, melón, pepino, calabaza, espinaca, pimiento, tabaco) o en especies relacionadas (Cucurbita sp., Lactuca saligna, Solanum peruvianum). En la mayor parte de los casos se encuentran cepas capaces de infectar las líneas tolerantes. En ausencia de resistencia absoluta a CMV, la resistencia parcial puede contribuir en cierto grado a la protección de los cultivos, por ejemplo, resistencia a l a transmisión del virus por A . gossypii en Cucumis melo (Lecoq et al.,1989) o resistencia al movimiento del virus en Capsicum annuum (Pochard, 1987). Las ventajas de resistencia parcial se aumentan cuando se unen a ciertas prácticas culturales (Lecoq & Pitart, 1983). MARCHOUX & LOT
GRUPO DE LOS ILARVIRUS
Partículas casi isométricasde distintos tamaños (2635 nm de diámetro), quecontienen cuatro moléculas de RNA monocatenario de sentido positivo. Una molécula de RNA 1 (1,l X IO6 d), una molécula de 3 RNA 2 (O,9x1O6 d), una molécula de RNA (0,7x lo6d) más una moléculade RNA 4 ( 0 , 3 lo6 ~ d) se encapsilan, respectivamente, en tres partículas distintas. El RNA4 es un RNA monocistrónico para la proteína de la cápsida (25.000 d). Los RNA 1 , 2 y 3 sólo son infectivos en presencia de la proteína de la cápsida o del RNA 4. Algunos virus del grupo sólo tienen partículas isométricas que sediferencian en el diámetro. Otrostienen partículas mayores, que son evidentementeanisomórfkas y baciliformes. Algunos virus de este grupo se transmiten por el polen. El miembro tipo es el virus del estriado del tabaco (CMUAAB 275).
Virus de los anillos necróticos de los Prunus (Prunus necrotic ringspot virus, PNRSV)
Huéspedes
PNRSV infecta a la mayor parte, si no a todas las especies, de Prunus y a muchas especies de Rosa. Se puede transmitir mecánicamente a varios huéspedes herbáceos, aunque a menudo es difícil transmitirlo a partir de sus huéspedes naturales. Muchas veces las cepas mantenidas en huéspedes herbáceos se atenúan y pueden llegar a perderse. Cepas
Se han descrito muchos aislados con distintas características biológicas, algunos de ellos suficientemente distintos para considerarlos cepas. Cuando corresponde, éstos se indican en la sección de enfermedades. Edermedades
Se han descrito demasiadas enfermedades aparentemente distintas como para ocuparnos deellas aquí con detalle, y sólo nos referiremos a las cepas principales y a los síndromes que causan. En Németh (1979) Y en el manual de enfermedades de frutales de hueso del USDA (1976) aparecen descripciones completas de las enfermedades. PNRSV induce, típicamente, síntomas de choque el primer año tras la infección Y posteriormentesíntomas crónicos, aunque en algunos casos los síntomas de choque pueden reaparecer anualmente;puede haber unarecuperación aparente y son comunes las infecciones latentes. En cerezo y guindo PNRSV causa arabesco de cerezo, mosaico rugoso, hoja de encaje, anillos necróticos, stecklenberger y hoja partida o en jirones.
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Capítulo 1
Los síntomas de choque son líneas, anillos y manchas cloróticas o necróticas; el centro delos anillos necróticos a menudo se desprende, dando lugar a un efecto de‘perdigonado’; los árboles jóvenes puedenmorir. Algunos aisladosinducensíntomas de choque a los que sigue una recuperación aparente, mientras que en otros casoslos síntomas de choque vuelven a aparecer cada ano. La cepa de mosaico rugoso del cerezo induce síntomas crónicos de deformaciones foliares y de excrecencias en el envés de la hoja adyacentes a la vena principal. Las enfermedadesdel mosaico arabesco del guindo y de la necrosis de los frutos del guindo se deben a mezclas sinergisticas de PNRSV y otros virus (enrollado del cerezo y manchas cloróticas del manzano, respectivamente). En cirueloPNRSV causa las enfermedades de decaimiento, arabesco, y hoja de roble, con dibujos cloróticos y dibujos en forma de hoja de roble en las hojas; hay una pérdida importante de vigor; a menudo la infección es asintomática. Arabescos similares pueden deberse al mosaico del manzano o a otros virus. La enfermedad del calicó del almendro se debe a una cepa distinta. En el follaje aparecen manchas cloróticas (de coloramarillo claro a blanco); las manchas pálidas pueden distribuirse por toda la lámina foliar o agregarse en áreas discretas. También se producen fallos de floración y de crecimiento de las yemas vegetativas. El fallo de las yemas del almendro seha descrito comouna enfermedad distinta del calicó, pero su etiología no está clara; esta enfermedad siempre se asocia con la cepa de calicó de PNRSV y probablemente esté causada por ella. Las enfermedades del arabesco del almendro y de los anillos necróticos delalmendro tienen síndromes como los del ciruelo y del cerezo de nombre esuivalente. El arabesco del melocotoneropuede deberse a PNRSV o al mosaico del manzano y se caracteriza por dibujos cloróticos irregulares, dispuestos a menudo simétricamente y , normalmente, de color dorado; puede haber también anillos y márgenes de la hoja en hoja de roble. En las enfermedades deoreja de mulo del melocotonero y de hoja de sauce del melocotonero, las hojas permanecen erectas en los extremos de ramos de aspecto de sauce y se mantienen después de la caída de las hojas normales; las yemas laterales no crecen al año siguiente de su formación. Enprimavera se ven a menudo síntomas similares a los del calicó del almendro y probablemente se deban a la misma cepa de PNRSV. Las enfermedades de los anillos, anillos necróticos. y mancha foliar necrótica del melocotonero se
caracterizan por una amplia gama de manchas necróticas y cloróticas en las hojas, a menudo asociadas conramos desnudos y con síntomasen los frutos. La infección en albaricoqueroparece serpoco corriente; las enfermedades deanillos necróticos del albaricoquero y arabesco de albaricoquero están inducidas por PNRSV. El mosaico de la rosa puede deberse a PNRSV (Fig. 5) o al virusdelmosaicodel manzano y se caracteriza por distintos dibujos o anillos cloróticos en las hojas, pérdida de vigor de la planta y pérdida de la calidad de la flor. En muchos casos PNRSV es más corriente que el virus del mosaico del manzano,pero el aislado original de los USA es del serotipo de éste.
Fig. 5. Virus de los anillos necróticos de los Prunus: síntomas de hoja de roble en rosal.
Diagnosis
Para su detección en especies de Prunus se injerta, en el invernadero o al aire libre, sobre indicadores leñosos de los cuales el GrupodeTrabajosobre Enfermedades Virales de Arboles Frutales del ISHS recomienda actualmente los siguientes:. Prltnus serrulata Shirofugen. Necrosis localizada y gomosis alrededor dela yema injertada; estono distingue a PNRSV del virus del enanismo del ciruelo, y una gomosis similar puedetambién deberse a Pseudomonas siringae pv. morsprunorum. Prunus persica, francos GF305 ( o , si no se dispone de ellos, Elberta). Manchas, anillos o líneas necró-
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virus I ticas en las hojas de nueva formación. No muestra síntomas al segundo año. Prunus tomentosa IR47311 o IR47411. Moteado en las hojas de nueva formación. Prunus avium F1211. Se ha utilizado ampliamente, pero no se recomienda en la actualidad. Necrosis grave y lámina foliar partida en las primeras hojas que se formen. Para la detección de PNRSV,y para diferenciarlo del virus del enanismo del ciruelo, se utiliza también la transmisión mecánica a huéspedes herbáceos. Se recomiendan Cucurbita maxima cv. Buttercup.A menudo, la transmisión a partirde hoja no esfiable, normalmente los pétalos son una mejor fuente de inóculo. La detección serológica por ELISA es rápida y sensible; de estaforma PNRSV puededetectarse en tejidos a partir de los cuales no es posible la transmisión mecánica, aunque puede que el virus no sea detectable a lo largo de toda la estación. Distribución geogrrifica, transmisión y epidemiología
PNRSV se encuentra en todas las regiones templadas del globo y probablemente en todos los sitios en los que se cultivan Prunus o Rosa. La dispersión natural entre plantas maduras se realiza a menudo por el polen. En el cerezo y el almendro la mayor parte del virus, si no todo, se lleva en el exterior de los granos de polen. PNRSV también se transmite por semilla. Se ha señaladotransmisión por ácaros y por nematodos, pero su importancia no está clara. Los indices de dispersión naturales a menudo son lentos (p. ej., en España menosdel 2% anual en ciruelo), pero también es posible una dispersión rápida (p. ej., en Bulgaria más del 10% anual en cerezo). La propagación de material infectado latente ha sido muy importante en la diseminacióndel PNRSV. En la rosa la enfermedad se dispersa principalmenteporporta-injertosinfectados multiplicados vegetativamente (Rosa manetti, Rosa indica major). Importancia económica
PNRSV es corriente y está ampliamente extendido en muchos de sus huéspedes y, probablemente, sea una causa importante de pérdidas, a pesar de que a menudo es latente. Los efectos señalados en los cultivos varían desde cero en el cirueloItalian Prune a una pérdida total de frutoy muerte del 80% de los árboles, en algunos años, en melocotonero. En cerezo se han estimado, en amplias áreas, pérdidas medias de un 15%.
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Control
En muchos cultivares se ha producido material libre de virus por detección y selección o por termoterapia; el uso de este material ha resultado ser el mejor método de control. A menudo, para evitar la reinfección se necesita aislar las nuevas plantaciones de las antiguas infectadas, aunque los requerimientos precisos varíancon cada cultivo. En rosales reducido la incidencia el uso de patrones francos ha de la enfermedad. BARBARA
Virus 2 del espárrago (asparagus virus 2) (sinónimos: virus C delespárrago, asparagusvirus C; virus latente del espárrago, asparagus latent virus). Descrito en 1981 por Uyeda & Mink, está distribuido en todo el mundo. No suele causar síntomas, pero en asociacióncon el virus I del espárragocausa pérdida de vigor y de producción o síntomas de decaimiento. Se transmite por semilla en la semilla comercial, con cerca de un 60% de infección (Bertaccini et al., 1982). Se detecta porinoculación mecánica a Nicotiana tabacum cv. White Burley y por prueba de doble difusión en agar. Se controla por propagación de plantas sanas obtenidas de semillas libres de virus o por cultivo de meristemos apicales (CMIIAAB 288). BERTACCINI & MARANl
Virus del enanismo del ciruelo (Prune dwarf virus, PDV). (Sinónimos: virus de los anillos cloróticos del cerezo, cherry clorotic ringspot virus; virus del amarilleo del guindo, sour cherry yellows virus; virus del enanismo del melocotonero, peach stunt virus) Descripción básica
PDV es un virus multiparticulado, con cinco tipos de partículas de distinto tamaño y coeficientes de sedimentación de 75, 81, 85, 99 y 113s. La mayor parte de las partículas de PDV tienen una forma casi isométrica, pero las partículas de mayor coeficiente de sedimentación pueden ser baciliformes; la proteína de PDV tiene un peso molecular de alrededor de 24.000 d (Halk & Fulton, 1978; CMIiAAB 275). PDV es un virus inestable, que se inactiva rápidamente enjugo celular no diluido; en soluciones tampón, a temperatura ambiente, pierde la mitad de su inefectividad en unas pocas horas,excepto si se añaden como estabilizantes inhibidores de las polifenol-oxidasas. El virus es moderadamente inmunogénico (CMIIAAB 19).
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Capítulo 1
Huéspedes
Son huéspedes del PDV todas las especies del género Prunus, especialmente el cerezo, el guindo y P . mahaleb (Gilmer et al., 1976). El viruspuede transmitirse mecánicamente a plántulas de pepino Y a una amplia gama de otras plantas herbáceas. Un buen huésped para multiplicar y purificar el virus es Cucurbita maxima cv. Buttercup. Ertfermedades
PDV causa en cerezo, durante la primavera, manchas cloróticas, anillos y moteado difuso en hojas; a veces aparecen también puntos necróticos, pero los síntomas dePDV sólo aparecen en las hojas que están casi totalmente expandidas, a diferencia de lo que ocurre con los síntomas del virus de los anillos necróticosde los Prunus (PNRSV); los síntomas dejan de desarrollarse al avanzar la estación. Los árbolesinfectados amenudopermanecenasintomaticos en los años siguientes. En guindos se observan durante la primavera los mismos síntomas que en cerezo; en junio pueden aparecer amarilleos y abscisiones de hojas (Fig. 61, este amarilleo del guindo se ve favorecido por temperaturas medias de alrededor de IS" C durante el período posterior a la floración; el amarilleo es más intenso enlos casos deinfección mixta con PNRSV; en los árboles enfermos se reduce el número de los corimbos que llegan a producir fruto y el árbol desarrolla un hábito de crecimiento tipo sauce, con espacios desnudos en los ramos. El cv. Montmo-
rency es muy susceptible, mientras que el cv. Schattenmorell muestra amarilleo muy raras veces, sin embargo en este cultivar la infección reduce marcadamente el crecimiento de los árboles jóvenes. En algunos cultivares de ciruelo (Italian Prune, Krikon, Emma Leppermann) se induce durante la primavera un acortamiento delos entrenudos delos ramos y elárboltiene un aspecto enanizado; las hojas se estrechan como las de los sauces y tienen una superficie rugosa; al aumentar las temperaturas las hojas de nuevodesarrollo tienen un aspecto casi normal. En el melocotonero los ramos desarrollan entrenudos cortos durante la primavera y las hojas son de color verde oscuro y más erectas que las de los árboles no infectados; a partir de junio las plantas enfermas crecen normalmente, pero tras la infección con cepas graves de PDV, las plantas permanecen menores que las sanas y producen menos. Cepas
Se han distinguido una serie de cepas distintas de la cepa-tipo (virus B de Fulton) en base a los síntomas que inducen en el cerezo. Porejemplo: i) cepas de anillos necrótico-cloróticos (Kaegler, 1965). Aparecen en la primavera manchas necróticas en algunas hojas, posteriormente las hojas pueden desarrollar anillosgrabados concéntricos; ii) cepademoteado foliar necrótico(Kunze et al., 1984); las hojasdesarrolladas en junio muestran moteadocloróticocon manchasnecróticas queaparecen en forma recurrente;en el guindo aparece una reducción marcada del crecimiento; iii) cepa de moteado amarillo (Ramaswamy & Posnette, 1972); en cerezos ornamentales aparecen anillos y líneas; iv) cepa de moteado en anillos (Ramaswamy & Posnette, 1971); en cerezo aparecenanillos y líneas d o róticas de forma recurrente. La caracterización serológica de estas cepas aún no ha sido posible, pero se han demostrado diferencias en movilidad electroforética entre la cepatipo y las cepas del moteado foliar necrótico Y del moteado amarillo (Kunze et al., 1984). En huéspedes herbáceoslos distintos aislados de PDV inducen una gran variedad de síntomas, a su vez muy influidos por las condiciones ambientales. Diagnosis e identficacihn
Fig. 6. Virus del enanismo del ciruelo: caída de hojas del guindo (enfermedad del amarilleo del guindo).
Las infecciones latentes de PDV pueden detectarse transmitiéndolo por injerto a indicadores leñosos, inoculándolo mecánicamente a plántulas jóvenes de pepino o mediante pruebas serológicas usando ELI-
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Virus I SA. Las reacciones de los indicadores son las siguientes: i) Prunus serrulata Shirofugen: las yemas de árboles infectadosinoculadas causan a las cinco semanas necrosislocalizada; esta reacción es similar a la causada por PNRSV pero menos grave; la reacción de Shirofugen a las cepas de moteado en anillo y moteado amarillo de PDV se retrasa hasta la siguiente estación; ii) melocotonero franco: muestra enanismo al empezar el crecimiento, lo que no siempre es evidente, dependiendo la intensidad de la reacción de la fuente de procedencia del virus inoculado; la cepa de moteado en anillo no causa síntomas; iii) pepino: en los cotiledones inoculados aparecen lesiones localizadas cloróticas, posteriormente moteado sistémico y hojas en roseta. La reacción nose distingue claramentede la debidaa PNRSV. PDV puededistinguirse de PNRSV,e identificarse exactamente, por pruebas serológicas o por transmisión a huéspedes herbáceos que desarrollan síntomas característicos,por ejemplo, Cucurbita maxima cv. Buttercup (moteadoamarillo y bandeado devenas en las hojas infectadas sistémicamente), Sesbania exaltata (lesiones localizadas oscuras en los cotiledones), Momordica balsaminea (mosaico sistémico), Tithonia speciosa (manchas y líneas sistémicas amarillas, pero no todoslos aislados). PDV no infecta a Chenopodium quinoa, a diferencia de PNRSV. Distribución geográfica Y epidemiología
PDV se encuentra en todo el mundo. Se transmite por polen Y semilla, especialmenteen Prunus avium, P. cerasus y P. mahaleb. Las semillas producidas por los árboles infectados pueden estar infectadas en un 75% y las plántulas derivadas de ellas hasta en un 50%; además el viruspuedetransmitirsea árboles sanos por el polen durante la floración. En plantaciones de cerezo y guindo de más de cuatro años, PDV se extiende rápidamente; aún no se ha observado dispersión de PDV en huertos deciruelo. No se han encontrado vectores animales (Gilmer e: al., 1976). Importancia económica
En Europa PDV es muy frecuente en cerezo, en el quereduce la producción hasta en un 35%. Los daños son mayores en combinacióncon PNRSV. En guindos jóvenes PDV reduce el crecimiento de forma acusada, especialmente la cepa de moteado foliar necrótico; ya que las plantas de vivero infec-
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tadas no reúnen condiciones para su comercializacidn, rara vez se observan síntomas de PDV en huertos jóvenes; en árboles mayoresla infección con la cepa de moteado foliar necrótico puedereducir drásticamente la producción. El amarilleo del guindo es una enfermedad muy importante en América, donde puede producirpérdidas superiores al 50% en el cultivar susceptible Montmorency; sin embargo en Europa la reacción de amarilleo en el cultivar más común Schattenmorelle es bastante débil. En el ciruelo sólo aparecen daños notables en un número limitado de cultivares, entre ellos Italian Prune. En melocotonero PDV, en combinación con PNRSV o con el virus de las manchas latentes de la fresa, puede llegar a tener importancia económica al causar una reducción considerable del crecimiento y la producción. Control
Para controlar de formaefectiva a PDV es esencial producir plantas de vivero sanas a partir de material de propagación testado para la presencia del virus, tanto para las variedades como para los patrones. En el caso de patrones francos estosupone la producción desemilla en plantaciones de árboles madre aislados que seindexan anualmente para virustransmitidos por el polen, tanto por transmisión a Shirofugen como por ELISA. Las nuevasplantaciones de cerezo deben realizarse exclusivamente conplantas libres de virus;no se recomienda plantar árboles nuevos entre árboles viejos infectados. A partir de plantasinfectadas con PDV puede obtenerse material libre de virus por termoterapia y propagación posterior de los ápices desarrollados durante este tratamiento. KUNZE
Virus del estriado del tabaco (Tobacco streak virus, TSV) Descripción básica y huéspedes
TSV es el miembro tipo del grupo de los ilarvirus; tieneuna amplia gama dehuéspedes naturales y experimentales. Se ha encontrado como patógeno en tabaco, dalia, algodón, trébol rojo, fresa, Melilotus alba, tomate, espárrago, rosal,guisante, judía común, patata, soja,vid, Rubus ssp., asimina (CMII AAB 307), pimiento (Gracia & Feldman, 1974), chícharo, alcachofa (Costa & Tasaka, 1971) y numerosas ornamentales. Los síntomas varían desde los característicos anillos y líneas oscuras necróticas en tabaco, conrecuperación posterior, a moteado, enanismo Y, en soja, seca de yemas.
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Capítulo 1
Identlficación y diagnosis
Descripción básica
Existen muchas cepas deTSV que causan distintos síntomas; normalmente tiene valor diagnóstico un dentado grueso delas hojas ‘recuperadas’ de tabaco Turkish, pero algunas cepas no causan estesíntoma Por 10 que para una identificación fiable deben utilizarse antisueros específicos.Existendiferencias serológicas entre las cepas de TSV, pero todas comparten antígenos comunes. Sepuede utilizarla prueba de doble difusión en agar con extractos brutos, aunqueen algunos huéspedes puedenecesitarse concentrar el virus por centrifugación para obtener reacciones visibles (Fulton, 1972).
ApMV tiene partículas isométricas (unos 25 nm de diámetro) a baciliformes que sedimentan como tres componentes, con cuatro especies de RNA y probablemente un Único péptido de Pm unos 25.000 d (se ha sehalado un componente minoritario de 19.000 d). Está relacionado serológicamente con el virus de los anillos necróticos de los Prunus (PNRSV) y en el lúpulo y en la rosa aparecen aisladosintermedios entreambos; por tanto, se deberían considerar como serotipos de un solo virus; esta descripción se refierea los tipos ApMV, tal comose describieron originalmente y se incluye también a los aislados intermedios ‘Iúpulo C’ (CMI/ AAB 83, 275).
Transmisión
La enfermedad se transmite por Thrips tabaci o por especies deFrankliniella (Costa y Lima Neto, 1976; Kaiser et al., 1982). En algunos huéspedes (Datura stramonium, Phaseolus vulgaris, Chenopodium quinoa, Melilotus alba y Glycine max)se transmite por semilla.
Distribución g e o g r ~ c a importancia , económica y medidas de control
En uno u otro huésped, TSV se encuentra prácticamente en todoel mundo; en la mayor parte de los huéspedes TSV es un patógeno incidental y no se han desarrollado medidas de control. Seguramente serían eficaces el i n d e x ~ ey el evitar propagar material infectado.
Huéspedes y enfermedades
La mayor parte de los huéspedes naturales conocidos son rosáceas. ApMV se transmite mecánicamente a una amplia gama de huéspedes, peroa menudo es difícil transmitirlo a partir de rosáceas; los pétalos suelen ser una fuente de inóculo mejor que las hojas. Típicamente ApMV induce mosaico, arabesco o anillos cloróticos en las hojas, pero también es frecuente que no cause síntomas (Fulton, 1981) (CMIIAAB 83). En el manzano causa mosaico, una enfermedad que en el pasado estuvo más extendida que en la actualidad. En el ciruelo, el almendro (Fig. 7) Y el melocotonero induce un síntoma de arabesco (ara-
FULTON
Virus latente del frambueso negro (black raspberry latent virus, BRLV) (CMI/AAB 106). Probablemente sea una cepa del virus del estriado del tabaco (ver éste) y es un componente importante del complejo de degeneración del Rubus en América del Norte. En Europa no se encuentraen Rubus Y , ya que sólo se transmite por la semilla y por el polen, sólo podría infectar a los Rubus europeos a partir de plantas introducidas infectadas, contralo cual se deben tomar las medidas apropiadas de cuarentena (EPPO 147). SMITH
Virus del mosaico del manzano (Apple mosaic virus, ApMV). (Sinónimo: virus A del lúpulo, hop virus A; virus del mosaico de la rosa, rose mosaic virus)
Fig. 7.
Virusdelmosaicodel manzano: mosaico sobre almendro.
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virus I besco europeo del ciruelo y arabesco del melocotonero); tanto ApMV como PNRSV se encuentran en estas plantas y a menudo es difícil distinguirlos sólo por sus síntomas. Esto mismo se puede decir del mosaico de la rosa, que en Europa se debe con más frecuencia alPNRSV, aunqueel aisladooriginal del virus delmosaico de la rosa esidéntico al ApMV. Debe advertirse que en América del Norte el arabesco delciruelo se debe a otro virus (virus del arabesco americano delciruelo, american plum line pattern virus), que también se piensa sea un ilarvirus (CMI/AAB 280) y que en Europa se considera un patógeno sometido a cuarentena (EPPO 28). Las cepas A y C del lúpulo son comentes en Iúpulo,pero normalmente nocausan síntomas;sin embargo, las oscilaciones amplias de temperatura pueden inducir la aparición de dibujos clorótico-necróticos. ApMV se encuentra raras veces en cerezo y en castaño de Indias (mosaico del castaño de Indias), siendo más frecuente en abedul (Betula spp.). Parece ser que en los USA es corriente en Rubus y también se encuentra en este huésped en la RFA, aunque su importancia no está clara; ya que sólo puede infectar a los Rubus europeos portransmisión de polen a partir de plantasinfectadas introducidas, estas cepas presentan una amenaza para Europa y deben someterse a cuarentena (EPPO 147). Cepas
Se conocen muchosaislados que difieren en cuanto a propiedades biológicas; la mayoría son similares desde el punto de vista serológico, pero en lúpulo y en rosa se encuentran aislados con características intermedias entre PNRSV y ApMV. Identificación y diagnosis
Para detección en huéspedes delas rosáceas se utiliza ampliamente el injerto a indicadores leñosos, de los que en la actualidad se recomiendan: Malus pumila Lord Lambourne o Golden Delicious, Prunus persica francos GF30S o Elberta, Prunus híbrido cirueloShiro. La inoculaciónmecánica(normalmente a Cucumis sativus) y la serología (por ejemplo, por ELISA)también se utilizan, pero enalgunos huéspedes no siempre se detecta el virus, especialmente por inoculación.
terial infectado. Sin embargo, se ha señalado dispersión en algunos huéspedes como en Rubus en USA (dispersión rápida) Y en el lúpulo (dispersión lenta). Distribución geogrcifica, importancia económica y control
ApMV se encuentra en todas las regiones templadas del globo y puede causar pérdidas de producción importantes (por ejemplo, hasta un 20% del producto activo comercializabledel lúpulo), pero su incidencia se ha reducido grandemente por el uso de material libre de virus de muchos de sus huéspedes principales. Las especies de Aesculus se han propagado deliberadamente infectadas como ornamentales variegados. BARBARA
Virusdelmoteadodel olmo (elm mottle virus, EMotV) (sinónimos: virus del mosaico blanco del lilo, lilac white mosaic virus). Infecta naturalmente a especies de los géneros Syringa y Ulmus (CMII AAB 139). Inducemanchasen anillo y mosaico blanco en hojas de Syringa y está asociado con síntomas de arabesco y moteado clorótico enhojas de Ulmus. No se conoce vector. En el olmo se transmite por semilla. Sedetectapor inoculación mecanica de jugo celular a Chenopodium quinoa (lesiones localizadas cloróticas débiles y mosaico sistémico débil). La únicamedida de control es la propagación de plantas libres de virus. JONES
Virus del moteado en anillo del lilo (lilac ring mottle virus, LRMV). Sólo se ha encontrado en Holanda Y causa síntomas de arabesco Y anillos cloróticos en Syringa vulgaris. Se transmite por semillas en especies de Chenopodium, no en S. vulgaris, pero noseconocevector.Nosedetecta sistemáticamente, pero puede hacerse por inoculación mecánica a Chenopodium quinoa o por ensayos serológicos. El Único método de control es la propagación por plantas libres de virus (CMI/AAB 201). COOPER
Virus del variegado de
los cítricos
(Citrus variegation virus, CVV) Descripción básica
Transmisión
No se conocen otros métodos de dispersión que los injertos naturales de raíz y la propagación de ma-
En 1939 se demostró queel variegado de los cítricos era una enfermedadtransmisible. En 1943 se señaló como una enfermedad viral distinta de la hoja a m -
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Capítulo 1
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gada de los cítricos, peroel virus de la hoja arrugada de los cítricos (citrus crinkly leaf virus, CCLV) es en realidad una cepa deCVV (Yot-Dauthi & Boué, 1968). Las partículas son isométricas con distintos diámetros (Gonsalves & Garnsey, 1975).
gunos casos, dependen de un factor de ayuda o de un virus ayudante. El miembro tipo es el virus del enanismo amarillo de la cebada.
Huéspedes y enjermedades
(Beet western yellows virus, BWYV)
Sólo las especies deCitrus se infectan naturalmente. En general el virus causa un ligero enanismo del árbol, aunque algunosaisladostipo CVV pueden causar enanismo grave en los mandarinos Satsuma. Además de manchas cloróticas y arrugado de las hojas, los aislados tipo CVV causan áreascloróticas y los aislados tipo CCLV causan alabeoy ahuecado de las hojas; los aislados tipo CVV pueden causar deformaciones del fruto. Identificación y diagnosis
El virus se detecta inoculándolo por injerto en indicadores francos de limón o naranjo amargo y por ELISA (Garnsey et al., 1983).
Virus del amarilleooccidental de la remolacha Descripción básica
Las partículas de BWYV (de unos 26nm de diámetro) se encuentran en pequeñonúmeroen las plantas infectadas, probablemente limitadasal tejido floemático. Induce síntomas de amarilleo foliar debidos a degeneración del floema y a senescencia y colapso delos cloroplastos. Los virus del amarilleo atenuado dela remolacha (beetmild yellowing virus, BMYV), del amarilleo de las venas dela malva (malva veing yellows virus), del amarilleo del rábano (radish yellows virus) y del amarilleo del nabo (turnip yellows virus) (CMUAAB 89) son cepas relacionadas de este mismo virus. Huéspedes y enjermedades principales
Transmisión
La enfermedad se propaga naturalmente por estaquillas, los aislados tipo CCLV pueden transmitirse por semilla en bajo porcentaje; experimentalmente el virus puede transmitirse mecánicamente a cítricos y a otros huéspedes como Cucumis sativus, Vigna sinensis, Phaseolus aureus, etc. (Desjardins, 1980). Distribución geogrcjfica, importancia económica y control
Aunque está distribuido en todo el mundo la enfermedad no es degran importancia económica excepto en el caso de unos cuantos aislados graves. Se controla porpropagación de material sano, quepuede obtenerse por termoterapia, embriogenia nucelar o injerto in vitro de ápices caulinares. CAMBRA & NAVARRO
GRUPO DE LOS LUTEOVIRUS
Estos virustienenpartículasisométricas, de 2530 nm de diámetro, con un RNA monocatenario de sentido positivo (2x lo6 d) y un polipéptido en la cápsida (24.000 d). Los virus están confinados a los tejidos del floema y causan enfermedades muy graves, a menudo con síntomas de amarilleo. Se transmiten por pulgones de forma persistente Y, en al-
Las distintas cepas de BWYV y BMYV causan enfermedades leves o importantes de muchas plantas cultivadas, entre ellas escarola, espinaca, girasol, lechuga,lino, nabo, rábano y remolacha. Las enfermedades másimportantesson las causadasen remolacha y lechuga. En la remolacha azucarera las hojas externas y medias toman una coloración amarilla o amarillo-naranja, se engrosan y se hacen quebradizas y , a menudo, se invaden por hongos parásitos de debilidad (por ejemplo, Alternaria alternata). En lalechugacultivada al aire libre los síntomas sólo aparecen en plantas que han estado infectadas durante 40-50 días y consisten en un amarilleo ligero o intenso de las áreas intervenales de lashojas más externas (Fig. 8), asociado normalmente con una necrosis marrón oscura de las márgenes foliares. BWYV y BMYV pueden ser frecuentesen las malas hierbas bienales o perennes Capsella bursa-pastoris y Senecio vulgaris, así como en cultivos invernales de nabo (Helen G. Smith,comunicación personal).Tambiénson huéspedesde BMYV las malashierbas Stellaria media, Sinapis arvensis, Plantago lanceolata,P . major y Veronica SPP., Cardaminehirsuta,Galiumaparine Y Portulaca oleracea (Tomlinson, sin publicar). Aunque en condiciones de invernadero la remolacha azucarera y la lechuga pueden infectarse experimentalmente con BMYV y BWYV, respectiva-
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Virus I
Fig. 8. Virus del amarilleo occidental de la remolacha: cambios de color y amarilleo en lechuga.
mente, los síntomas de la enfermedad normalmente son muy débiles o no aparecen. Cepas
Los distintos aislados se distinguen enbase a la gama de huéspedes y a la intensidad de síntomas (CMI/AAB 89). Existendiferencias de patogeneicidad entre los aislados americanos y la mayor parte de los aislados europeos estudiados hasta la fecha; así, la mayor parte de los aislados americanos de BWYV pueden infectar lechuga y remolacha azucarera, pero en Europa los aislados de BMYV no infectan a la lechuga y, con una única excepción, los aislados de BWYV que infectan a la lechuga no infectan a la remolacha azucarera. La excepción es un aislado de BWYV encontrado enChecoslovaquia por Polák (1979), que infecta a remolacha y a lechuga cv. Kamiik; no se ha indicado si este aislado es capaz deinfectar a una amplia gama de cultivares de lechuga. Todos los aislados son capaces de infectar a Capsella bursa-pastoris, Claytonia perfoliata y Seneciovulgaris. Los aislados americanos de BWYV no se distinguen de los aislados ingleses de BMYV en base a pruebas serológicas de neutralización de la infectividad (Duffus & Russell, 1975). Distintos investigadores han mostrado en la actualidad que existen relaciones serológicas con otros luteovirus considerados originalmente como distintos (Rochow & Duffus, 1981).
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síntomas que se parecen a los causados por algunas deficiencias minerales. El diagnóstico basado enmicroscopía electrónica de jugo celular y visualización de partículas virales suele fallar. Normalmente suele ser satisfactoria la diagnosis por transferencia de pulgones (Myzus persicae) de plantas infectadas a Claytoniaperfoliata, que desarrollasíntomascaracterísticos (coloración rosa, naranja o roja en las hojas 15-25 días tras la infección). Otra indicadora útil es Crambe abyssinica, cuyas hojas enrojecen y se rizan tras la infección. El IME sólo funciona con BWYV concentrado y purificado. Desde 1981 la incidencia de BMYV en cultivos ingleses de remolacha azucarera se ha estudiado utilizando la técnica ELISA. Distribución geogr&ka
Las cepas queinfectan a remolacha(BMYV) se han señalado en toda Europa; las cepas que infectan a lechuga (BWYV) se han descrito en Gran Bretaña, Francia, Holanda y RFA. Importancia económica
La enfermedad de la remolacha azucarera denominada ‘amarilleo viral’ es probablemente una de las enfermedades vegetales más importantes enEuropa del Norte y está causada por BMYV, por el virus del amarilleo de la remolacha o por unamezcla de ambos. Las pérdidas de producción de raíz en Inglaterra, de 1970 a 1975, variaron entre menos del 1% y el 18% (Heatchcote, 1978). Se han señalado pérdidas importantes en Hungría, Holanda, URSS, Suecia, Turquía Y RFA. En Francia, las pérdidas medias son de 2 toneladas por hectárea (C. Putz, comunicación personal). Transmisión
El virus no se transmite por jugo celular; se transmite de forma persistente por distintas especies de pulgones, entre ellas, Myzus persicae, M . ascalonicus Y Aulacorthum solani, en los que puede persistir hasta 50 días. Hay un período de adquisición mínimo de 5 minutos y un período latente de 12-24 horas. La transmisión por semilla puede tener lugar a muy bajo nivel (Fritzsche et al., 1983).
Diagnosis
El virus puede diagnosticarse por inspección visual de las hojas de plantas infectadas, pero este método no es totalmentesatisfactorio, ya que las plantas infectadaspueden ser asintomáticas o desarrollar
Control
LOS métodos de control de los virus de los amarilleos de la remolacha azucarera se basan en: i) eliminación de las fuentes donde el virus permanece
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Capítulo 1
durante el invierno y separación delos cultivos para producción de raíz y para producción de semilla; ii) utilización de aficidas granulados que seaplican con la semilla en el momento de la siembra y aplicación de insecticidas cuando aumenta el número de pulgones; iii) uso de cultivares menos afectados si se dispone comercialmente deellos. En algunos países los agricultores cooperan con las compafiías productoras de azúcar (porejemplo, en Inglaterra, British Sugar pic), que les aconsejan cuándo tratar con insecticidas (MAFF, 1981). En la lechuga hay diferencias notablesen la reacción de distintoscultivares ala infección porBWYV. Las variedades tipo romana y arrepollada son más tolerantes (muestran menos reacción) que las variedades rizadas o lechuguinos (Tomlinson & Ward, 1988b). En cultivos de lechugas rizadasde trasplante puede realizarse un control eficaz incorporando al semillero el fungicida carbendazima a 0,05 g por cada 4,3 cm’ de sustrato (Tomlinson et al., 1976; Tomlinson & Ward, 1982a). La carbendazima se abdonde impide la sorbe y se trasloca alashojas, degeneración de cloroplastosy el amarilleode hojas d e b i d o a la infección por BWYV (Tomlinson & Webd, 1978); la carbendazima también es insecticida y protege durante tres semanasa las plantas jóvenes de la colonización por pulgones. TOMLINSON
Virus del borde amarillo atenuado de la fresa (Strawberry mild yellow edge virus, SMYEV) Descripción básica
la sensibilidad del cultivar comercial y con los virus con los que interaccione (Mellor & Frazier, 1970). Identificación y diagnosis
Se detecta por injerto de estolóno de hoja aFragaria vesca (clones UCl, UC4, UC5) o F . vesca var. sernperflorens (plantones alpinos); los síntomas aparecen 2-4 semanas tras la inoculación. Los síntomas de SMYEV por sí mismos son, inicialmente, clorosis de venas y manchas cloróticas en lashojas jóvenes; los foliolos se acuencan ligeramente y tienen márgenes ligeramente cloróticas; las hojas más viejas mueren prematuramente. Lossíntomas de las cepas atenuadas consisten en un ligero manchado clorótico en las hojas jóvenes y cierta necrosis intervenal en las hojas más viejas. En combinaci6n con otros virus, los síntomas se intensifican y el vigor de las plantas se reduce gravemente. Se ha preparado un antisuero contraun aislado americano de SMYEV. Distribución geogr&ca, transmisión e importancia económica
SMYEV se encuentra en todo el mundo, en todas las áreas importantes decultivo de la fresa. Se transmite de forma persistente (circulativa) por los pulgones Chaetosiphonfragaefolii, C . thomasi y C . jacobi (Mellor & Frazier, 1970; Krczal, 1980). La importancia económica se debe principalmente al efecto sinergístico con otros virus. La producción de los cultivares sensibles puede verse reducida en un 25% por el complejo del borde amarillo. Medidas de control
SMYEV, posiblemente, es un miembro del grupo de los luteovirus. Se han aisladode fresasinfectadas crónicamente partículas virales de 23-28 nm de diámetro (Martin & Converse, 1982). Huéspedes y ertfermedades
SMYEV sólo infecta a especies de Fragaria. Las variedades comerciales son normalmente portadolos síntomas res asintomáticos; cuando aparecen, consisten en una clorosis ligeramarginal de las hojas jóvenes. SMYEV, en combinación con el virus del moteado (SMV) y/oel virus del rizado (SCV),causa la enfermedad denominada borde amarillo o xantosis, de la que son síntomas característicosun enanismo de las plantas, hojas jóvenes acuencadas con clorosis marginal y enrojecimiento prematuro de las hojas maduras. La expresión de síntomas varía con
Control de vectores y producción y uso de plantas sanas quepueden obtenerse por termoterapiaY cultivo de meristemos apicales. KRCZAL
Virus del enanismo amarillo de la cebada (Barley yellow dwarf virus, BYDV). (Sinónimo: virus del enanismo amarillo de los cereales, cereal yellow dwarf virus) Descripción básica
BYDV es el miembro tipo del grupo de los luteovirus. Los viriones sedimentan a 115-120S, tienen una molécula de RNA de 1$ X lo6 d en el caso de un tipo no específico respecto a vector (Menrad et
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virus I al., 1979) y de 1,9x IO6 d para los tipos específícos respecto a vector RPV y RMV (Gildow eral., 1983). Las proteínas dela cápsida delos tipos MAV Y PAV tienen un Pm de 23.500 y 24.450, respectivamente. El virus es altamenteinmunogénico (CMI/AAB 32).
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ros. Este ensayopermite caracterizar la agresividad del aislado.Denéchkre etal. (1979) y Torrance & Jones (1988) han utilizado la prueba ELlSA consustratoscromogénicos Y fluorogénicos,respectivamente. Actualmente se están realizando estudios con anticuerpos monoclonales (Hsu et al., 1984).
Huéspedes
BYDV infectaamuchasgramíneas y experimentalmente se han infectado algunos miembros de las Cyperaceae. La mayor parte de los cereales (trigo, cebada, avena, arroz) son muy susceptibles, siendo, en general, más tolerantes el maíz y el centeno; el ballico no suele mostrar síntomas. No se ha demostrado transmisión de BYDV a dicotiledóneas. Cepas
En la actualidad se han descrito en Europa cuatro tipos de BYDV, que se diferencian por su especificidad de vector y su serología. Predominan dos tipos inespecíficos respecto a vector, que son transmitidos tanto por Rhopalosiphum padi como por Sitobion avenue (=Macrosiphum avenue); estos dos tipos están alejados desde el punto de vista serológico y se transmiten con mayor eficacia por R . padi (tipo grave de cereales) y por S. avenue (tipo atenuado de cereales), respectivamente; este último se transmite también con baja eficacia por Metopolophiurn dirhodum y erráticamente por R . maidis. Se han caracterizado además otros dos tipos que muestran especificidad de vector; uno se transmite principalmente por S. avenue (tipo MAV) y en la mayor parte de los aislados también por M . dirhodum (Maroquin, sin publicar). El otro tipo se transmite específicamente por R . padi (tipo RPV) (Jones & Catherall, 1970). En general, los aislados que se transmitenpredominantemente por S. avenue son atenuados, pero también se conocen algunos que songraves (Jones & Catherall, 1970). La investigación con anticuerpos monoclonales de estos distintos tipos de aislados en Europa probablemente aclarará las relaciones entre las propiedades inmunológicas y los indices de transmisión por vectores como han propuesto Gildow & Rochow (1980), así como las diferencias entre los tipos europeos y los encontrados en otros continentes. Diagnosis
Se puede detectar por transmisión vectorial a CUItivares susceptibles (avenacv. Coast Black, cebada CV. Capri); en cámaras de crecimiento a 18-20" C se necesitan de 15 a 20 días para obtener síntomasd a -
Elzfermedades
En cereales BYDV causa, engeneral, una reducción delcrecimiento,cambios de color de lashojas y enanismo(Panayoutou, 1979); la producciónyla germinabilidad de la semilla se ven afectados (Panayoutou, 1978). No se ha encontrado inmunidad a BYDV en ninguna especie de cereal. La mayor parte de los cultivares de cebada son susceptibles. En Escocia la cebada de siembra temprana (agosto) a menudo está afectada gravemente y muchas plantas mueren en noviembre (Holmes, 1985). El primer síntoma que se observa en el campo es el amarilleo del extremo de la hoja. Varios cultivares, la mayoría procedentes de Etiopía, muestran buena tolerancia a BYDV, determinada por el gen Yd2, según el fenotipo de la planta(Boulton & Catherall, 1980). Se han descrito otros dos genesaparentementedistintos:Yd,(Suneson & Ramage, 1957) y otro gen aún sin designar, procedente del cv. Post. En la mayor parte de los cultivares de trigo las hojas amarillean o enrojecen en sus partes distales o casi distales; este síntoma se observa claramente al aparecer la hoja bandera. En América se han descritomuchos cultivares tolerantes (Cisar et al., 1982), que cuando se han ensayado en Francia han resultado susceptibles (Auriau et al., sin publicar). La avenainfectada con BYDV muestra hojas enrojecidas. En América se han descrito cultivares tolerantes (Weerapat et al., 1974). Igual que en la cebada, las hojas del arroz amarillean Y las plantas se enanizan. Sehan identificado cultivares tolerantes, siendo el cv. Venariaresistente o altamente tolerante. Distribución geogrLifica, transmisión y epidemiología
Se sabe queel BYDV está presente en todoel mundo,excepto en las Breas tropicales. Es un virus transmitido en Europa de forma persistente,circu1 1 especies de pulgones lativa, por al menos (A'Brook & Dewar, 1980). Esta relación virus-vector de tipo persistente es importante para la epidemiología de BYDV, ya que la fuente de virus puede
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Capítulo 1
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estar alejada de los campos de cereales. Otra característica importante en la epidemiología es la presencia de malas hierbas infectadas, gramíneas pratenses cultivadas, maíz y rebrotes de cereales. La proporción de pulgones infectivos emigranteses variable: normalmente es baja en Gran Bretaña, pero puede ser alta en Francia y Bélgica, alcanzando en otono el 50%. No se ha demostrado transmisión por semilla, aunque el virus se ha detectado en semillas de cebada. Importancia económica y control
BYDV causa la enfermedad más grave de la cebada de invierno y, a menudo, se subestima su incidencia en trigo y en avena. Los cultivos de siembra temprana están expuestosa una gran presiónde inóculo y pueden necesitar de uno a tres tratamientos insecticidas; enel futuro debería obtenerse mejor protección por la aplicación de insecticidas granulados en el momento dela siembra. En caso necesario los cultivos de siembra tardía deben también tratarse. Esta decisión deben tomarla los servicios locales de protección vegetal en base a los datos de trampas de succión (Euraphid), que dan estimaciones de la población de pulgones infecciosos emigrantes (índice de infectividad de Plumb & Lennon, 1982) y también en base a datos de dispersión secundaria. LAPIERRE & M A R O Q U I N
Virus del enrollado de la judía (bean leaf roll virus) (sinónimo: virus del enrollado del guisante, pealeaf roll virus). En haba causa enrollado y amarilleo intervenal de hojas viejas y disminución del número de vainas. En guisante, judía, garbanzo, chícharo y lenteja causa clorosis y enanismo. Es frecuente en Europa y en Oriente Próximo y también se ha señalado en USA. Se transmite de forma persistente por vanas especies de pulgones,especialmente Acyrthosiphon pisum, pero también se puede transmitir mecánicamente. Se detecta por ELlSA y se controla utilizando cultivares resistentes (CMUAAB 286).
Virus del enrollado de la patata (Potato leaf roll virus, PLRV)
jima et al., 1969; CMIIAAB 291). El virión encapsida un RNA de sentido positivo al que está unida una pequeña proteína acoplada al genomio (Mayo et al., 1982), en una cápsida con un Único polipéptido (Pm 26.300 d) (Rowhani & Stace-Smith, 1979). Las suspensiones virales son buenos inmunógenos (Murayama & Kojima, 1974). Huéspedes
PLRV infecta,además dea la patata, principalmente a especies de las Solanaceae, aunque también de otras familias como, porejemplo, Amaranthus spp., Celosiaargentea,Comphrena globosa y Nolana lanceolata (Natti et al., 1953). Cepas
Se distinguen distintas cepas en base a la gravedad de la reacción sobre Physalisfloridana (Webb et al., 1952), pero sobre las cepas europeas hay poca información detallada. Edermedades
En generallasplantas depatata infectadas por PLRV producen tubérculos menoresque las plantas sanas. Los síntomas de la infección primaria aparecen sobre todo en las hojas jóvenes de la parte superior de la planta, quetoman una coloración amarillo pálido; los falsos foliolos aparecen enrollados, sobre todo en la base. Los síntomas de la infección secundaria sonsiempre másgraves, las plantas tienen un porte erecto y son de menor tamaño que las sanas; las hojas más viejas aparecen enrolladas y las más jóvenes cloróticas; en particular, las hojas basales son rígidas y coriáceas. En tomate las hojas muestran un enrollamiento muy leve, pero se hacen rígidas y más o menos coriáceas. Distribución geogrfica y transmisión
PLRV seguramente se encuentra en todas las regiones en las que secultivan patatas. Lotransmiten de forma persistente(circulativa) 10 especies o más de pulgones, de las cuales la más eficaz parece serMYzus persicae. El virus no se transmite por jugo celular.
Descripción básica
PLRV es un miembro del grupo de los luteovirus ( R o w h a n i & S t a c e - S m i t h 1, 9 7 9 ;T a k a n a mi & Kubo, 1979; Rochow & Duffus, 1981). Las partículas virales son isométricas, de unos 25 nm de diámetro, y están limitadas al tejido floemático (KO-
Importancia económica
Por su extensión y la gravedad de la enfermedad que induce, PLRV es uno de los virus de la patata más importantes, causando frecuentemente reducciones en la producción de tubérculos del 50-80%.
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Virus I Las pérdidas medias debidas a éI se han estimado en un lo%, lo que equivale a unos 20 millones de toneladas de patatas cada año en todo el mundo. Control
Los tres métodos principales de control son los siguientes: i) eliminación de las fuentes devirus (por ejemplo, malas hierbas y rebrotes de patata);ii) tratamientos insecticidas para reducir las poblaciones de pulgones; iii) utilizar patata de siembra certificada. En cuanto al segundo método, puede ser eficaz la aplicación de insecticidas sistémicos granulados conla fertilización de plantación. En Holanda se evita la infección primaria por destrucción sistemática de las partes aéreas de las plantas.
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Virus de la mancha amarilla del apio (celery yellow spot virus). Es un miembro posible del grupo de los luteovirus. Las plantas de apio infectadas naturalmentedesarrollan manchas blancascirculares; el virus también infecta a la chirivía, que desarrolla un moteado atenuado. El virus se ha señalado en USA y en Inglaterra y se transmite de forma persistente por el pulgón Hyadaphis foeniculi (Smith, 1972).
Virus del rizado de la hoja del frambueso (raspberry leaf curl virus). Posiblemente sea un miembro del grupo de los luteovirus. Se transmite por pulgones de formacirculativa. Muy extendido enAmérica del Norte (Stace-Smith, 1984), es un patógeno sometido a cuarentena en Europa (EPPO 31). Las hojas de los frambuesos enfermos se rizan y se amarillean ligeramente; las ramificaciones fructíferas aparecen acortadas y los brotes proliferan produciendo una roseta; los frutos son pequeñosY POCO compactos. Importancia en investigación Se detecta por transmisión por injerto a Rubus phoeEl principal aspecto se refiere a la etiología de la nicolasius y R . henryi, y se controla porpropagación enfermedad; los aislados de PLRV de Canadá, Eude plantas sanas y control de los pulgones. La enropa y Japónestán relacionadosserológicamente fermedad europea del frambueso, que antes se Ila(Rowhani & Stace-Smith, 1979; Kojima, 1981), maba rizado de la hoja del frambueso, se debe a la pero en EstadosUnidos se ha aislado de patatas con infección por el virus de los anillos del frambueso síntomas típicos de enrollado el virus del amarilleo (ver éste). occidental de laremolacha(Duffus, 1981). ¿Debe KRCZAL considerarse que ambos virus están implicados en el síndrome de enrollado tanto en Europa como en Japón? GRUPO DE LOS NEPOVIRUS KOJIMA & LAPIERRE Virus de la hoja roja de la zanahoria (carrot red leaf virus) (CMUAAB 249). Distribuido mundialmente, está asociado frecuentemente con el virus del moteado dela zanahoria, del que depende para su transmisión por pulgones. Causa amarilleo y enrojecimiento de las hojas y cierto enanismo de plantas; los síntomas se acentúan en combinación con el virus del moteado la dezanahoria. Este complejo viral causa la enfermedad del enanismo moteado de la zanahoria, que se ha señalado en Australia, Japón, Nueva Zelanda, Europay Canadá. El virus se transCavariella aegopodii, mite de forma persistente por pero no por semilla. Se detecta por transmisión a Anthriscus cerefolium (perifollo), en el que el virus induce un enanismo atenuado a grave y rizado de las hojas; síntomas similares se desarrollan cuando está presente el virus del moteado de la zanahoria, pero son más graves cuando los induce so10 el virus de la hoja roja de la zanahoria. El apio y el perejil son inmunes a la mayor parte de los aislados, pero pueden en cambio infectarse por el virus del moteado de la zanahoria (ver éste). MARCHOUX
Tres tipos de partículas isométricas del mismo tamaño (28 nm), que sedistinguen por sus constantes de sedimentación: una (T) es la cápsida vacía; las otras dos, M y B, se diferencian en el contenido de RNA. El genomio consta de dosmoléculas de RNA monocatenario de sentido positivo, el RNA I (2,6x1O6 d) y el RNA 2 (1,3-2,4x1O6 d). Las partículas M contienen una molécula de RNA 2; en algunos nepovirus, las partículas B contienen unamolécula de RNA l (virus de los anillosnegros del tomate); en los otros, las partículas B son heterogéneas e indistinguibles, algunas contienen una molécula de RNA l y las otras tienen dos moléculas de RNA 2 (virus de los anillos del tabaco). Para la infectividad se requieren tanto el RNA 1 como el RNA 2, pero el RNA 1 puede replicarse en protoplastos; el RNA 1 contiene el gen para la replicasa codificada por el virus y el RNA 2 contiene el cistrón dela proteína de la cápsida. Una única especie polipeptídica en la cápsida (55-60.000 d). Se transmiten por el suelo por dos géneros de nematodos (Xiphinema y Longidorus), que permanecen infectivos durante semanas o meses, pero quepierden la
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Capítulo 1
48
infectividad tras la muda. El miembro tipo esel virus de los anillos del tabaco (CMIIAAB 185).
Virus de los anillos del frambueso (Raspberry Ringspot virus, RRV)
RRV(CMIIAAB 198) tiene dos RNA (RNA 1: 2,4x lo6 d, y RNA 2: 1,4x IO6 d), que seencapsidan endoscomponentesnucleoproteicos, M y B. El componente M es homogéneo, con partículas que tienen una molécula de RNA 2,el componente B es heterogéneo, con dos tipos de partículas indistinguibles por sedimentación; unas contienen una molécula de RNA l y otras contienen dos moléculas de RNA 2. Las partículas virales son isométricas, de unos 28 nm de diámetro. Las suspensiones purificadas de virus son altamente inmunogénicas. Huéspedes y edermedades
La gama de huéspedes es muy amplia, el virus infecta principalmente a plantas perennes y se ha señalado frecuentemente en árboles y arbustos frutales. En frambueso RRV induce manchas en anillo y a veces un rizado pronunciado de la hoja hacia el envés (rizado escocés de la hoja); los cultivares susceptibles muestran tallos quebradizos y enanizados y a menudo mueren a los dos años (Murant, 1970). En el grosellero se han observado síntomas de hojas acuencadas en forma de cuchara (virus de los anillos del grosellero) y en la fresa, síntomas de moteado. En algunos cultivares de frambueso(Malling Jewel) se han señalado epidemias graves que causanen los cultivos fallas evidentes (Harrison, 1958). En América causa síntomassimilares un viruscompletamente distinto (virus del rizado de la hoja del frambueso, raspberry leaf curl virus; ver éste). La enfermedad de Pfeffinger del cerezo (hábito en roseta y hoja áspera) se debe a RRV; en general los síntomas son más graves cuando éste se asocia con el virus de los anillos necróticos de los prunus. RRV también se ha identificado en melocotonero y vid.
Identlficacidn
y
diagnosis
Pueden infectar la mayor parte de los indicadores herbáceos corrientes. Los más adecuados son Chenopodium quinoa, C . amarunticolor y Nicotiana tabacum. RRV es el Único nepovirus que da lesiones localizadas en C . amaranticolor sin hacerse sistémico en este huésped. La técnica más adecuada para una detección rápida y sensible es la ELISA. Distribucicin geogrLifica, transmisicin y control
Se ha señalado en Europa, Turquía y la URSS. Se transmitepor nematodos;dos especies distintas, Longidorus elongatus y L . macrosoma transmiten, respectivamente, las cepas escocesa e inglesa. Se transmite por semilla en frambueso y fresa; en algunos huéspedes más del 50% de la progenie está infectada. Las medidas de control incluyen la utilización de material libre de virus, el control de nernatodos por rotación de cultivos o uso de nematicidas, y el uso de cultivares de frambueso resistentes. DUNEZ
Virus de los anillos del tabaco (tobacco ringspot virus, TRSV). Es el miembro tipo de los nepovirus, tiene una amplia gama de huéspedes y se han señalado muchas cepas (CMI/AAB 309). Se ha descrito un RNA satélite con moléculas circulares de Pm 0,l X lo6 d (Linthorst & Kaper, 1984). Aunque se encuentra en la mayorpartedelglobo,TRSV probablemente no sea frecuenteen Europa. La cepa del calicó andino de la patata se considera un pat ó g e n os o m e t i d o a c u a r e n t e n a e n E u r o p a (EPPO 128). Los principalessíntomas son anillos necróticos, mosaico atenuado y dibujos amarillobrillante en hojas (Kahn et al., 1962). Se detecta por ELISA y difusión en gel. TRSV se transmite eficazmente por Xiphinema americunum, y con igual eficacia por trips, ácaros, cicadélidos y coleópteros; en muchasespecies se transmite por semilla. Se controla plantando semilla libre de virus y evitando suelos infectados por nematodos. El control de malas hierbas reduce las fuentes de inóculo. SALAZAR
Cepas
Se han descrito dos cepas principales, la escocesa y la inglesa; muestran diferencias en características antigénicas y en especificidad de vector. Otra cepa, la mancha amarilla de Lloyd George (Murant et al., 1968)es similar serológicamente a la cepa escocesa, pero infectacultivares deframbueso que son inmunes a aquélla.
Virus de los anillos del tomate (tomato ringspot virus). Aunque principalmente confinado a América del Norte, también se ha señladoenEuropa, la URSS y Japón. Causaenfermedades importantes de plantas leñosasperennes, especialmente en América del Norte:mosaico amarillo de yemas Y depresiones de madera enalmendro,melocotonero(Fig. 91,
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Virus I
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Virus de los anillos latentes de la fresa (Strawberry latent ringspot virus, SLRSV) Descripcicin básica
Fig. 9. Virusde los anillosdel tomate (virus de las depresiones de la madera de los Prunus): anormalidades en la unión de injerto y depresiones en la madera de melocotonero (sobre material americano).
SLRSV se considera un miembro posible del grupo de los nepovirus (CMIIAAB 126). Su genomio conscon Pm 2,6x106 d (RNA 1) Y tadedosRNA, 1,6x lo6 d (RNA 2). SLRSV muestra sólo un tipo de partícula indistinguible que contiene una molécula de RNA 1 o dos moléculas de RNA 2. Las partículas son isométricas, de unos 28nm de diámetro. Lassuspensionesdevirus purificado son buenos inmunógenos. Huéspedes y erzfermedades
SLRSV tiene una amplia gama de huéspedes, especialmente entre plantas perennes, y se encuentra nectarino y ciruelo; hoja áspera en cerezo; decainaturalmente en muchas especies de plantas esponmiento en albaricoquero; necrosis de unión en mantáneas y cultivadas, p. ej., Robiniapseudacacia zano; vena amarilla en vid; frutos laxos en fram(mosaico), Euonymus europaeus (moteado amaribueso y mosaico clorótico en grosellero (Willo), Aesculus carnea (arabesco), rosa (moteado, lliams & Holdeman, 1970). El virus de los anillos anillos y ocasionalmenteenanismo). Enfresa Y del tomate también infecta a muchas plantas anuales frambueso se asocia con moteado y decaimiento, (Murant, 1981). En Europa sólo se encuentraen según el cultivar. También se ha encontrado en espuntos localizados (EPPO 102), donde se ha idenpárrago, zarzamora,grosellero negro, grosellero cotificado principalmente en cultivos de flores (p. ej., 5 del ruibarbo), sauco, múo, narciso, ruibarbo (virus Pelargonium). Se transmite por nematodos (Xiphivid, cerezo, ciruelo, melocotonero y olivo. Muchas nema americanum).La prueba ELISA es adecuada plantas son asintomáticas tras la infección, pero en para su detección (Lister et al., 1980). Se controla caso de infeccionesmixtaspuede tener lugar un utilizando material libre de virus y tratando con neefecto sinérgico (Scotto la Massese et al., 1973; Ramaticidas en caso de quelos vectores estén presengozzino et al., 1982). tes (CMIIAAB 290). DUNE2
Cepas Virus de los anillos amarillos de la alcachofa (Arti-
choke yellow rings& virus) (CMIIAAB 271). Se encuentra en Italia y en Grecia y causa en la alcachofa manchas, anillos y arabescos amarillo cromo brillante, y una malformación atenuada. En la naturaleza el virus también infectaal tabaco, a la judía y al haba y a un cierto número de malas hierbas Y dearbustos en los cualesinduceamarilleos. Se transmite en alto porcentaje a través de la semilla, por el polen a las plantas polinizadas y por el material de propagación. Si existe algún vector, se desconoce. Lagama experimental de huéspedes esamplia. Se detecta por inoculación mecánica a tabaco (dibujos y anillos cloróticos localizados y sistémiCOS,dibujo en hoja de roble),y Gamphrena giohosa (lesiones localizadas rojizas, arabesco y anillos sistémicos amarillos) y por IME (Rana et al., 1980). MARTELLI
Se han descrito varias cepas, muchas de las cuales son indistinguibles desde un punto de vista serológico de la cepa tipoque es el aislado de Hampshire de fresa. Identificacicin y diagnosis
De 167 especies de ditotiledóneas ensayadas, el virus infecta a 127 pertenecientes a 27 familias (Schmelzer, 1969). La transmisión mecánica del virus es fácil Y los huéspedes más adecuados son Chenopodium quinoa, C. amaranticolor y C . murale, Datura stramonium, tabaco y tomate (Murant, 1981). A menudo es difícil identificar el virus sólo en base a los síntomas inducidos; la mejor técnica de detección es la prueba ELISA, especialmente en vista de la limitada variación antigénica del virus.
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Capítulo 1
50
Distribución g e o g r 4 t h , transmisión e importancia económica
SLRSV se encuentra en toda Europa y también se ha detectado una vez en Canadá. Se han descrito epidemias graves en frambueso, coincidiendo en general con poblaciones altas delnematodo vector (Taylor & Thomas, 1968). SLRSV se transmite naturalmente por dos especies de nematodos, Xiphinema diversicaudatum y X . coxi; en algunas especies también setransmitepor semilla (Murant, 1981). En general tiene poca importancia, excepto cuando se encuentra asociado con otros virus; en infeccionesmixtascon el virus del enanismo del ciruelo,SLRSV induce en melocotonerounareducción del crecimiento, hábito en roseta y muerte progresiva (Fig. 9) (Scotto la Massese et al.. 1973).
y"W%;
n,
roseta y en cerezo excrecencias foliares. Se utiliza la detección serológica (ELISA). Se sospecha que se transmite por nematodos, pero no se ha demostrado todavía. DELBOS & D U N E Z
Virus de los anillos latentes del olivo (olive latent ringspot virus). Ver virus 1 latente del olivo (cap. 3).
Virus de los anillos negros del tomate (Tomato black ring virus, TBRV) Descripción básica
TBRV es un virus con genomio bipartido; los dos RNAs, de Pm 1,6 y 2,7x IO6 d, están encapsidados, respectivamente, en dos partículas distintas, M y B. Además de los dos RNA virales, algunascepas contienen un RNA satélite de 0,5x lo6 d. Laspartículas son isométricas, de unas 28 nm de diámetro.El virus es altamente inmunogénico (CMUAAB 38). Huéspedes y edermedades
Fig. 10. Asociación del virus de los anillos latentes de la fresa y del virus del enanismo del ciruelo causando decaimiento de melocotonero.
Control
Los métodos más eficaces de control son la eliminación de plantas infectadas, la plantación de material libre de virus y el uso de nematicidas cuando el vector está presente; la distribución del vector hasta una profundidad de 50 cm o más hace que ese tratamiento sea difícil y exige una aplicación cuidadosa de los nematicidas.
Muy amplia gamade huéspedes.El virus se haidentificado en muchas especies infectadas naturalmente, tanto de monocotiledóneas como de dicotiledóneas (CMI/AAB 38; Murant, 1981). Las principales enfermedades descritas son: anillos de la judía, remolacha azucarera, frambuesoy fresa; amarilleo de venas de apio Y Forsythia; bouquet y falsa aucuba de la patata; mosaico de Robinia pseudocacia; mosaico amarillo y enanismo de la vid (infectada por la cepa del bouquet de la patata o por la cepa del mosaico húngarocromado dela vid); necrosis foliar, defoliación y muerte progresiva del cacao (necrosis del cacao). Muchas plantas se infectan asintomáticamente. La mayorparte de los indicadoresherbáceos utilizados corrientemente pueden infectarse artificialmente.
DUNEZ
Cepas
Virus Ce los anillos latentes del mirobolán (myrobalan latent rinyspot virus, MLRSV). Esun miembro prohnb!e del grupo de los nepovirus (CMI/AAB 160), queparece estardistantemente relacionadocon ciertas cepas del ..irus de los anillos negros del tomate. Sólo se ha señalado enel sudoeste deFrancia. Es latente en muchas especies y cultivares de Prunus, irrchryendo el mirobolán (Prunus cerasifera); en melocotonero causa entrenudos cortos y hábito en
Se ha descrito una gran variedad de cepas en base a sintomatologíay serología. Desdeel punto de vista serológico, y a pesar de diferencias claras, están muy relacionadas las cepas tipo, anillos de la remolacha, falsa aucuba de la patata, bouquet de la patata, anillos de la lechuga y vena amarilla del apio. En posición más distante se encuentran las de necrosis del cacao y mosaico cromado húngaro de la vid.
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virus I
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Identificación y diagnosis
Importancia en investigación
La transmisión mecánica a plantas indicadoras (Chenopodium quinoa y C . amaranticolor, Nicotiana tabacum y N . clevelandii, Petunia hibrida)causa síntomas claros, pero que a menudo son similares a los inducidos por otros virus (especialmente otros nepovirus) y, por tanto, no permiten una identificación clara del virus o de la cepa. La detección serológica es el mejor procedimiento,pero la técnica debe aplicarse, y los resultados interpretarse, con cuidado dada la gran diversidad de cepas; especialmente cuando se usa ELISA las reaccionescruzadas con cepas que no estánrelacionadas próximamente puede ser difícil de observar (Kerlan et al., 1982).
TBRV es un buen material para investigar la replicación viral (RNA,se replica autónomamenteen protoplastos) y para localizar la información genética de cada uno de los RNA (a través de la formación de cepas pseudo-recombinantes).
Transmisión
Para algunas cepas se ha señalado la transmisión por una de dos especies denematodos: Longidorus attenuatus y L . elongatus; la especificidad de vector se relaciona con la proteína de la cápsida. Además, se ha señalado transmisión por semilla en 15 familias botánicas,con indices de transmisión que varían desde el 10 al 100%. También existe transmisión por el polen, pero parece tener poca importancia, dada la escasa capacidad competitiva del polen infectado (Lister & Murant, 1967).
Distribucidn geogrcifica e importancia económica
Con excepción de ciertas cepas (la necrosis del cacao enAfrica occidental; CMUAAB 173), TBRV parece estar limitadoa Europa. Sólo algunas cepas parecen causar pérdidasimportantes (en Europa del Este, el mosaico cromado húngaro de la vid), muy a menudo las plantas infectadas no muestran sínuna reducciónde crecimiento tomas y no es evidente Y producción. La importancia de la enfermedad se debe principalmente a su medio natural de propagación y a lo amplio de su gama de huéspedes en cultivosleñosos (vid,ornamentales, frutales, arbustos, setos, etc.).
Medidas de control
LOSmétodos más eficaces de control consisten en la eliminación de plantas infectadas,plantaciones de material libre de virus y tratamiento de nematodos cuando estén presentes 10s vectores. Se recomienda evitar suelos donde la enfermedad haya estado presente con anterioridad.
DUNEZ
Virus del enanismo del mandarino satsuma(satsuma dwarf virus, SDV). Causa enanismo en el mandarino s a t s u m a( Y a m a d a & Sawamura,1952).El componente M ( I 19s) contiene u n RNA de Pm 1,7x lo6 d; el componente B (129S), un RNA de 1,9x IO6 d. Se ha preparado antisuerocon un título de 118.000 en fiiación de complemento. Las especies susceptibles incluyen a los citranges, Citrus excelsa, C. junus, mandarino clementino, pomelo,limón, mandarino mediterráneo, mandarinonatsudaidai, Poncirus trifoliata, cidro, mandarino satsuma, naranjo amargo, naranjo dulce, tangelo y lima ácida. También son susceptibles algunas especies fuerade las rutáceas (p. ej., tabaco, chícharo, sésamo, judía). Otras rutáceas (cidro Etrog, Hassaku, lima de Tahití, tangeloOrlando) se infectan sin mostrarsíntomas, como ocurre con Chenopodiumarnaranticolor, pepino y Nicotiana glutinosa. Los síntomas típicos en cítricos son hojas pequeñas, acuencadas en forma de cuchara. En condiciones ambientales naturales (en Japón), estos síntomas sólo aparecen en la vegetación de primavera, pero no en el crecimiento de verano o de otoño (Tanaka,1980). Respecto a las plantas indicadoras, el sésamo desarrolla lesiones localizadas necróticas en las hojas inoculadas,aclarado de venas,necrosis, rizado y malformación en las hojas infectadas sistémicamente. El chícharo y la judía muestran lesiones localizadas cloróticas en hojas inoculadas, moteado, aclarado de venas y necrosis en las hojasinfectadassistémicamente (CMIIAAB 208). SDV está ampliamente distribuido en las plantaciones de satsuma en Japón. En la zona de Izmir, en Turquía, el 2% de los árboles de satsuma están infectados por el enanismo, además de por la tristeza (Azeri, 1973; comunicaciónpersonal, 1978). SDV también puede estar presente en Yugoslavia y en la URSS Y existe peligro de su dispersión por Europa. SDV causa un enanismo marcado de los árboles, reducción en el número y tamaño de las hojas y de 10s ramos, Y frutos pequeños con piel gruesa; todo ello significa una grave reducción de la producción. y , exSe transmitenaturalmenteporestaquillado perimentalmente, por inoculación de i i e r t o y mecánica. BOVE
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Capítulo 1
52
Virus del enrollado del cerezo (Cherry leaf roll virus, CLRV)
ELISA, pero el virus a menudo se distribuye irregularmente dentro de la planta infectada (Delbos et al., 1984).
Descripción básica
CLRV posiblemente sea un miembro del grupo de los nepovirus, con partículas que tienen coeficientes de sedimentación de 115-118s y 128-1303; el comp o n e n t e d e 115s tiene un 38% d e R N A d e 2,02X lo6 d, mientras que el componente de 118s tiene un 42% de RNA de 2 , 2 IO6 ~ d (Murant et al., 1981). Ninguno de los dos componentes esinfectivo por sí mismo (Jones & Duncan, 1980). Algunos aislados de CLRV tienenun tercercomponenteno infeccioso que sedimenta a 52s. Cada componente tiene una única proteína de50.000 d. Las partículas virales sonmoderadamente inmunogénicas (CMU AAB 306). Huéspedes y erlfermedades
CLRV infectanaturalmentea especies en los siguientes géneros: Betula, Cornus, Juglans, Ligustrum, Olea, Prunus, Ptelea, Rheum, Rubus, Sambucus y Ulmus (Cooper, 1979). De formaexperimental se pueden infectar numerosas plantas herbáceas, incluyendo a una monocotiledónea. CLRV causa enrollado de la hoja y muerte en Prunus, manchas foliares clorótico amarillas o reticulado amarillo en Sambucus (virus del sauco dorado), mosaicofoliar en Ulmus (virusdelmosaicodel olmo) y hoja de roble amarilla en Betula. Se asocia con la aparición de líneas de necrosis en la unión patrón-injerto enlos injertos de Juglans regia sobre J . nigra, J . hindsii o sobre el cv. Paradox. En el nogal también pueden observarse manchas amarillo cromo en las hojas (virus del mosaico amarillo del nogal, virus de los anillos del nogal) y también necrosis o clorosis en Rubus, Ptelea Y Ligustrum. Cepas
Los aislados procedentes de los distintos géneros normalmente se diferencian serológicamente Y por las secuenciasde nucleótidos de sus RNAgenómicos determinados por hibridación con DNA complementario. Identificación y diagnosis
Los síntomasno tienen valor diagnósticoni son consistentes, y para detectary distinguir CLRV deotros virus las pruebas serológicas son más útiles que las biológicas. Son fiables la doble difusión en gel y el
Distribución geogrrifica y transmisión
CLRV se encuentra en plantas silvestres y ornamentales en la RDA, Finlandia, Reino Unido y Yugoslavia (Y en USA), así como en frutales propagadoscomercialmente en la RDA, Francia, Hungría, Italia, Polonia, Holanda y Reino Unido. Los nematodosde la familia Longidoridaetransmiten experimentalmente a CLRV, pero probablemente no tengan importancia en campo (Joneset al., 1981). La transmisión eficaz tiene lugar por semilla infectada a través del polen o de los óvulos; hay datos circunstanciales que indican que el polen conlleva la transmisión de virus a las plantas polinizadas. Importanciu econcimica y control
CLRV no es corriente en árboles y arbustos frutales, excepto en el caso del nogal. Se controla por eliminación y replantamiento de las plantas afectadas, tanto en el casodel cerezo como en el del nogal. COOPER
Virus del entrenudocorto infeccioso de la vid (Grapevine fanleaf virus, GFLV) Descripción básica
GFLV fue el primer virus que se transmitió experimentalmente desde la vid a indicadoresherbáceos, pudiéndose así identificar como un miembro del grupo de los nepovirus (Dias & Harrison, 1963; CMI/ deunos AAB 280). Tienepartículasisométricas 30 nm de diámetro, con una silueta angular y estructura superfkial difícil de resolver. Las preparaciones purificadas del virus constan de tres componentes de sedimentación (T, M y B), con coeficientesde 50s (T), 8 6 s (M) y 120s (B). Las partículas T no contienen RNA, laspartículasM tienen una molécula de RNA 2 (Pm 1,4x lo6d) Y las partículas B contienen una molécula de RNA 1 (Pm 2,4x lo6 d) o dos moléculas de RNA 2. La traducción de los RNA virales en el sistema dereticulocito de conejo da lugar a dos productos dePm de 220.000 d (del RNA I ) y 125.000 d (del RNA 2). El PoliPCPlugar tido codificadopor el RNA 2 se procesa dando a dos proteínas, una de las cuales, con un Pm de 58.000 d, es la proteína de la cápsida (Morris-Kr-
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Virus I sinich et al.,1983). El virus es un buen inmunógeno, se obtienenfácilmente antisueros contítulos de hasta 112,048 en difusión en gel. Huéspedes
La vid (tanto Vitis vinifera como las especies americanas de Vitis) es el ímico huésped natural conocido. La gama de huéspedes experimentales es moderadamente amplia, incluyendo másde 30 especies en siete familias. Cepas
No se conocen variantes serológicas, sino que aislados procedentes de regiones geográficas muy separadas sonantigénicamente muy similares. Existen variantes biológicas, habiendo cepas causantes de distorsión y de amarilleo (refiriéndose al tipode síntomas inducidos en vid). También pueden detectarse diferencias menores en cuanto a la respuesta de indicadores herbáceos infectados experimentalmente.
53
Algunas variantes causan un mosaico amarillo (lámina 2 ) caracterizado por un cambio de coloración a amarillo cromo enla primavera temprana y puede variar desde líneas,anillos o manchas dispersas amarillas a un moteado extensoo hasta un amarilleo total. La malformación de hojas y pámpanos no es acusada, pero los racimos son pequeños, con uvas secas. En climas cálidos el enmascaramiento de los síntomas durante el verano puede ser muy acusado. Aparentemente el GFLV causa a veces bandeado de venas. Los síntomas consisten en un punteado amarillo cromo o verduzco a lo largo de las venas principales de las hojas maduras, que puede extenderse algo a las áreas intervenales; los cambios de coloración aparecen al final de la primavera o al principio del verano en unas cuantas hojas y persisten durante toda la estación vegetativa. El cuajado de frutos es muy deficiente, los racimos son laxos y amenudolaproducción es nula. Krake & Woodham (1983) indican que el bandeo de venas es una enfermedadcompleja debida a infecciones mixtas de GFLV y del agente causal del salpicado amarillo (yellow speckle), una enfermedad de la vid transmitida por injerto y latente en muchos cultivares.
Edermedades
El entrenudo cortoinfeccioso se caracterizapor una amplia gama de síntomas, que dependen principalmente de la cepa que infecte y de la posible interferencia con otros agentes infecciosos; síndromes comparables a los inducidos por GFLV pueden ser debidos también a otros nepovirus, p. ej., mosaico del arabis, anillos del frambueso, anillos latentes de la fresa y anillos negros del tomate (Martelli, 1978). El nombre inglés de la enfermedad (hoja en abanico) se deriva de una malformación característica de las hojas, que muestran amplios senos peciolares y venas principales más juntas de lo normal, con lo que la hoja tienela apariencia de un abanico abierto. Las hojas también pueden tener distintas deformaciones y aparecer asimétricas, fruncidas, con dentados agudosy a veces con moteado. Los pámpanos muestran una ramificación anormal, nudos dobles, entrenudos cortos*,fasciación y crecimiento en zigzag. Los racimos aparecen en número y tamaño reducido, maduranirregularmente,muestran mal cuajado y secado del raspón. Los síntomas son aparentes en la primavera temprana y permanecen visibles durante toda la estación vegetativa, aunque durante el verano pueden enmascararse en parte.
*De donde viene el nombre castellanoo francés de la enfermedad (N. del T.).
Zdentificacirin y diagnosis
Aunque en muchos cultivares las infecciones debidas a GFLV pueden detectarse fácilmente por inspección visual, se recomienda una diagnosis detallada o indexaie, que se puede hacer por: i) injerto a Vitis rupestris St. George, que en condiciones de invernadero muestra líneas, anillos y manchas cloróticas en las hojas a las 4-6 semanas (síntomas de choque) y posteriormente malformaciones de la Iámina foliar (hojade ortiga); ii) transmisión mecánica a Chenopodium amaranticolor y C . quinoa (lesiones localizadas cloróticas seguidas por moteado, aclarado de venas Y deformaciones) y Gomphrena globosa (lesiones localizadas clorótico-rojizas y retorcimiento del par superior de hojas); iii) pruebas serológicas, especialmente ELISA y/o IME (Bovey et al., 1982). Distribucirin geogrrlfica
GFLV se encuentra actualmente en todo el mundo, pero probablemente comparte su centro de origen con V . vinifera (el sur del Cáucaso y Asia Menor), desde donde se extendió a toda la cuenca mediterránea Y desde allí a todo el mundo, a la vez que SU huésped natural Y su vector principal, Xiphinema index.
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Capítulo 1
Transmisión
En la naturaleza GFLV se transmite por el nematodo Xiphinernaindex (Hewitt et al., 1958) y experimentalmente por X.italiae (Cohn ef al., 1970), X.index es un vector mucho más eficaz. Adquiere el virus de lasraíces de las vides infectadas y lo puede retener hasta ocho mesesen ausencia de plantas huéspedesy hasta tresmeses cuando sealimenta sobre huéspedes inmunes al virus. Los puntos de retención del virus son los recubrimientos cuticulares del lumen esofágico. Tanto los adultos como los juvenilestransmiten las cepas de amarilleo y distorsióncon igual eficacia y la dispersióntiene lugar con un índice de unos 1 3 d a ñ o . En la vid no tiene lugar la transmisión por semilla. La dispersión a larga distancia se debe al material de propagación infectado. Importancia econcimica
GFLV puede causar: i) decaimientoprogresivo Y muerte de la vid; ii) disminución de la cantidad y calidad de la cosecha; iii) acortamiento de la vida productiva del viñedo; iv)disminución de la capacidad de enraizamiento del material de propagación; v) fallos de injertado; vi) menor resistencia a condicionesclimáticas adversas. Vuittenez (1970) señala que la reducción de producción media causada por GFLV a los cultivares susceptibles de V . vinifera en Europa es del 50%, especialmente en áreas limitadas dedicadas a la producción de vino de calidad, en las que las vides se cultivan continuamente (Dalmasso & Vuittenez, 1977). Control
Pueden tomarse distintas líneas de acción. Se puede producir material libre de virus por termoterapia, exponiendo a las plantas durante 4-6 semanas a una temperatura de 38" C, seguido de la separación de 10s ápices caulinares y su enraizamiento en nebulización (Goheen et al., 1965) o por cultivo de los ápices in vitro (Ottenwaelter et al.,1973), por microinjerto de ápices (Bass& Vuittenez, 1977) o por CUItivo de meristemos apicales (Barlass et al., 1982). El material libre de GFLV portermoterapia resulta muy adecuado, las plantas son homogéneasen cuanto a morfología y productividad, la producción se aumenta en un 40-70%, el contenido de azúcar es mayor y la calidaddel vino es muy satisfactoria (Bovey, 1982); sin embargo enalgunos cultivares de v. vinifera pueden tener lugar cambiosmorfológicos a consecuencia de un cultivo in vitro prolongado. Se pueden eliminar los reservorios que sonlas raíces
y los vectores mediante rotaciones prolongadas, que rompen el ciclo ecológico del complejo virus-vector. Una erradicación más rápida puede obtenerse fumigando el suelo antes de replantar. Un enfoque más reciente es la mejora genética de variedades tolerantes o resistentes al virus yio al vector (Bouquet, 1980).
Importancia en investigacicin
Los principales aspectos a investigar se centran en el desarrollo de patronesresistentes o tolerantes por cruzamientos intra-genéricos (Vitisx Vitis)o intergenéricos (VifisX Muscadinia) (Goheen, comunicaci6n personal; Bouquet, 1980), en estudios sobrelas interferencias entre cepas de GFLV y del virus del mosaico del arabis (Vuittenez et al., 1976), o en la selección o producción de cepasavirulentas para su uso en protección cruzada. VUITTENEZ & MARTELLI
Virus de la hoja áspera del cerezo (cherry rasp leaf virus, CRLV). Es un miembro probable del grupo de los nepovirus. El vector es el nemotodo Xiphinema americanum (Stace-Smith & Hansen, 1976). El virusinfecta al manzano, enel que induce la enfermedad de la manzana aplanada; al melocotonero y al cerezo, en los que causa hoja áspera y excrecencias, a menudo difíciles de diferenciar de las hojas ásperas inducidas por los virus de los anillos del frambueso, mosaico del arabis, anillos negros del tomate o anillos latentes del mirobolan. Hasta la fecha, el virus sólo se ha señalado en América del Norte (con detecciones dudosas en Nueva Zelanda y Africa del Sur). Se le considera un pat ó g e n os o m e t i d o a c u a r e n t e n a e n E u r o p a (EPPO 159). Se detecta por ELISA. Virus latente búlgaro de la vid (grapevine bulgarian latentvirus, GBLV). Tiene dos componentes nucleoproteicos quecontienen una molécula de RNA, (2,2x lobd) y una molécula de RNA, (2,l x IOb d), respectivamente; se considera un miembro probable del grupo de los nepovirus. Es latente en algunos cultivares de Vitis vinifera, aunque se ha aislado ocasionalmente de plantas de Cabernet Sauvignon Cardinal, Julski Bisser y Bologar, que muestran síntomas de tipo de hoja en abanico y crecimiento reducido. En Vitislabrusca cv. Concord causa un retraso en la apertura de yemas, hojas verde pálido y racimos laxos. Se ha señalado en Bulgaria Y en el Estado de NuevaYork (USA). No seha establecido todavía su transmisión por nematodos (CM11 AAB 186).
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Virus I
Virus del mosaico del arabis (Arabis mosaic virus, ArMV) Descripcicin básica
ArMV tiene tres tipos de partículas isométricas que sedimentan a 53S, 93s y 126s. La cepa del lúpulo (ArMV-H) puede tener un ácido nucleic0 de bajo Pm (<100.000) (S-AN) (Davies & Clark, 1983),además de los dos RNAs genómicos. Huéspedes y enfermedades
ArMV se encuentra en la naturaleza en muchas especies de plantas espontáneas y cultivadas y se asocia con enfermedades en cultivos tan diversoscomo cerezo, frambueso, fresa,pepino, lechuga, apio, ruibarbo, Forsythia (enfermedad del amarilleo reticulado), vid, lúpulo y Narcissus (CMIIAAB 16). Los síntomas en las plantas infectadas varían mucho según los huéspedes,cultivares,etc.; vertambién ‘mosaico del fresno’ (cap. 3). La mayor parte de las cepas infectana todos los indicadoresherbáceos utilizados corrientemente; sin embargo, ArMV-H tiene una gama de huéspedes relativamente limitada, ya que sólo infecta al lúpulo y aunaspocas plantas herbáceas. Todos los cultivares de lúpulo son susceptibles; todas las plantas afectadas muestran, al principio de la estaciónvegetativa, brotes con una apariencia desnuda(‘brotesdesnudos’); posteriormente las plantas se enanizan gravemente y son incapaces de trepar por los tutores; las hojas se enrollan hacia la haz y pueden desarrollar un aclarado de venas ylo excrecencias en el envés (enfermedad de la ‘cabeza de ortiga’). Cepas
Además de ArMV-Hexistenvarias cepas procedentes de distintas fuentes, por ejemplo, de fresa y de hiedra. Todas están muy relacionadas desde el punto de vista de la serología y se relacionan distantemente con el virus del entrenudo corto infeccioso de la vid. Dentro de las cepas ArMV-H, los aislados causantes de cabeza de ortiga poseen una O más especies de S-AN;el número de las especies de éstey su peso molecular varían entre los distintos aislados. Los aislados que no producen cabeza de ortiga sólo inducen los síntomas iniciales de brote desnudo y carecen de S-AN. Identficación y diagnosis
Distintos indicadores herbáceos desarrollan síntomas característicos (CMUAAB 16). Sin embargo
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ArMV se encuentra a menudo asociado al virus de los anillos latentes de la fresa, que tiene el mismo vector; ambos virus inducen síntomas similares en los indicadores herbáceos pero se distinguen bien serológicamente. En el lúpulola gravedad de los síntomas de cabeza de ortiga varía mucho y, normalmente, no se detectan a temperaturas superioresa los 18” C. ArMV se puede detectar por serología, por difusión en gel o, con mayor sensibilidad, porELISA. Los aislados de ArMV-H que tienen un S-AN puedendistinguirse por electroforesis en poliacrilamida de los RNA virales (Davies & Clark, 1983). Distribución geogrcifica y transmisión
ArMV está muy extendido en Europa y también se ha señalado en Canadá y Nueva Zelanda. ArMV-H predomina en las regiones de cultivo de lúpulo de Inglaterra y Bélgica y también en otros países de Europa y en Tasmania. En general ArMV se transmite por los nematodos Xiphinema diversicaudatum y X . coxi; el virus también se transmite por semilla (Threshy Pitcher,1978). Las cepas del lúpulo se han diseminadoampliamente por propagaciónvegetativa y lo mismo se puede decir de ArMV en otros cultivos de propagación vegetativa. Importancia económica y control
La infección con ArMV, a menudo asociada con otros virus, puede causar pérdidas importantes en I ú ~ u l o frambueso , Y fresal. El lúpulo afectado con la enfermedad de cabeza deortiga es prácticamente improductivo, aunque el afectado por brote desnudo produce algo; una medida básica de control es la plantación de material libre de virus y se recomienda utilizar lugares libres de X . diversicaudatum. En áreas en las que existen poblaciones infectivas del vector la dispersión del virus puede limitarse fumigando el suelo Y/O dejando barbechos antes de plantar con material sano. La fumigación de suelos es particularmente eficaz con cultivos que tienen un sistema radicular superficial, como la fresa. DAVIES
Mosaicolatente italiano de la alcachofa (artichoke italian latent virus, AILV) (CMI/AAB 176). Se ha señalado enItalia, Grecia y Bulgaria. La mayor parte de los cultivares de alcachofa no muestran síntomas cuando estáninfectados, pero algunos muestran amarilleo generalizado y enanismo. Además de la alcachofa, en la naturaleza aparecen infectadas varias plantas espontáneas y cultivadas (achicoria,
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Capítulo 1
vid, lechuga, gladiolo, geranio), algunas de las cuales muestran síntomas. En Italia y Grecia aparecen dos variantes serológicas quese transmiten por Longidorus apulus y L. fasciatus,respectivamente. Se detecta porinoculación mecánica en tabaco (dibujos y anillos clorótico-necróticos), Gomphrena globosa (lesiones localizadas necróticas con anillo blancuzco), judía cv. la Victoire (lesiones localizadas clorótico-necróticas, necrosis sistémica seguida porrecuperación) y serología (inmunodifusión IME). MARTELLI
Virus del moteado amarillo de la achicoria (chicory yellow mottle virus, ChYMV). En achicoria causa arabesco, anillos y moteado amarillo brillante en las hojas, y en perejil alteraciones foliares; éstos son los dos únicos huéspedes naturales conocidos. Se ha señalado en Italia del Sur y no se ha descrito vector. Se detecta portransmisión a Phaseolus vulgaris (lesiones localizadas erráticas, moteado clorótico sistémico, manchasamarillas) o por serología (CMUAAB 132).
GRUPO DE LOS POTEXVIRUS
Estegrupo tienepartículasalargadas ligeramente flexuosas ( 4 7 0 - 5 8 0 ~13 nm) con una única molécula de RNA monocatenario, de sentido positivo (Pm 2,l X lo6 d) y una única especie de polipéptido en la cápsida (18-23.000 d). No tienen vector conocido, pero la trasnsmisión mecánica es fácil. El miembro tipo es el virus X de la patata (CMUAAB 200). Virus de los anillos de la hortensia (hydrangea ringsHYpotvirus).Solamenteinfectanaturalmentea drangea macrophylla. Se encuentra en todoel mundo. En los cultivares susceptibles causa anillos d o róticos y deformación de hojas y disminución del número de flores por inflorescencia (CMI/ AAB 114); muchos cultivarespermanecenasintomaticos tras la infección. Se detecta por serología (ELISA o IME). Se controla porpropagación de plantas sanas que se obtienen a partir de las infectadas por termoterapiao cultivo de meristemos apicales. No se conoce vector. Ya que el virus se transmite mecánicamente, debendesinfectarse las herramientas de poda. Virus del mosaico del Cymbidium (Cymbidium mosaic virus,CybMV). Se encuentra en todo el mundo y afecta a todas las orquídeas (mosaico de la orquídea, estriado negro del cymbidium). En algunas especies de Cymbidium, los síntomas son característicos (moteado y necrosis), pero muchas plantas
Permanecen asintomáticas (CMI/AAB 27). Se transmite mecánicamente y se detectapor IME, pruebas serológicas de precipitación y ELISA. Se controla por propagación de plantas sanas que se obtienen por cultivos de meristemos apicales. ALBOUY
Virus del mosaico del narciso (narcissus mosaic virus, NaMV).Causa un mosaico atenuadoen los narcisos trompeta (Brunt, 1966) y debe distinguirse del virus del rayado amarillo del narciso (ver éste), que previamente se considerabasinónimo. El virus, que no se transmitepor pulpones, se encuentramuy extendido en muchos cultivares, algunos de ellos portadores asintomáticos. Se detecta porinoculación mecánica o por serología (CMIIAAB 45). DEVERGNE
Virusdel mosaico deltrébolblanco (whiteclover mosaic virus, WCLMV). Causamosaico y moteado en vanas especies detrébol y, en guisante, aclarado de venas, moteado Y manchas. La mayor parte de las leguminosas son susceptibles (CMI/AAB 41). Se ha señalado en América del Norte, Europay Nueva Zelanda, se transmite por semilla en trébol y se detecta portransmisión mecánica a Vigna sinensis (lesioneslocalizadas) y Phuseolus vulgaris (decoloración de venas). Virus del mosaico amarillo del trébol (clover yellow mosaic virus, CIYMV) (CMIIAAB 111). Induce en las hojas del trébolun rayado amarillo o verde pálido condeformación y enanismo ocasionales.Puede verse afectada la cosecha. Seha encontrado también en alfalfa, Melilorus alhus y guisante (estriado necrótico). No se conoce vector. Solamente se ha encontrado en Norteamérica, pero podría introducirse en Europa. Se detecta por serología o sobre Chenopodium. En Vigna sinensis da síntomas POCO claros, al contrario que el mosaico del trébol blanco, que induce lesiones localizadas. Virus del mosaico aucuba de la patata (potato aucuba mosaic virus, PAMV). Muy probablemente sea un miembro de los potexvirus, con partículas filamentosas de 580x 11 nm (CMIIAAB 98). Causa un manchado amarillo brillante y necrosis en hojas de Patata; durante el almacenamiento, los tubérculos de muchos cultivares también desarrollan necrosis. Se transmitemecánicamente y también de forma no persistente por el pulgón Myzus persicue, pero Só10 en presencia de un virus ayudante, como los virus Y o A de la patata. Se diagnostica por transmisión a Capsicum annum (lesiones localizadas necróticas
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Virus I y epinastia) o a Nicotiana glutinosa (moteado verde
pálido con bandeado de venas verde oscuro) o por serología (Purcifull & Edwardson, 1981). No está relacionado serológicamente con otros potexvirus. La enfermedad de la falsa aucuba de la patata se debe a una cepa del virus de los anillos negros del tomate. Virus del moteado de la violeta (viola mottle virus, VMV). Sehaseñaladoen el Norte de Italia. Se encuentra en Viola odorata y causa una reducción del crecimiento, moteado en hoja y rayas blancas en las flores. La mayor parte de las plantas huéspedes se infectan sin mostrar síntomas. Está distantemente relacionado con el virus X del cactus, el virus de los anillos de la hortensia y es fácil de distinguir serológicamente del virusdel mosaico del pepino, que también esfrecuenteen V . odorata (CMUAAB 247). Virus X delcactus (cactus virus X, CVX). Se ha señalado en cactuscultivados en Europa y en USA. La mayor parte de las plantas infectadas no muestran síntomas; se detecta portransmisióna Chenopodium quinoa (lesiones necróticas en las hojas inoculadas, seguidas por moteado sistémico) o C. amaranticolor (lesiones necróticasprimarias, no hay infección sistémica). Se ha detectado una relación scrológica muy distante con los virus X de la patata, mosaico del trébol blanco, anillos de la hortensia y mosaico amarillo del trébol(CMUAAB 58).
Virus X de la patata (Potato virus X, PVX) (Sinónimos: virus del mosaico atenuado dela patata, potato mild mosaic virus; virus del moteado de la patata, potato mottle virus). Descripción básica
PVX es el miembro tipo de los potexvirus. Los viriones son túbulos flexuosos de unos 5 15x 13 nm, con un coeficiente de sedimentación de 117s (CMI/ AAB 4). Las partículas contienen un 6% de RNA monocatenario de Pm 2 , l X IO6 d. El RNA está encapsidado en unas 1.400 subunidades proteicas dispuestas helicoidalmente, cada unacon un Pm de 27.000 d. PVX es altamente inmunogénico. En las células infectadas las partículas virales se encuentran dispersas o en agregados, también se forman cuerpos deinclusión amorfos formados por material citoplásmico, componentes laminados y partículas virales (Shalla & Shepard, 1972). En las plantas de
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patata PVX se distribuye irregularmente, alternando zonas de alta y baja concentración viral Y zonas libres de virus (Weidemann, 1981). Huéspedes
En condiciones naturales PVX se encuentra principalmente en solanáceas (patata, tabaco, tomate, pimiento, berenjena, Hyoscyamusniger,Datura stramonium), aunque también se ha descrito una infección natural a plantas de otras familias (Chrysanthemumsibiricum,Taraxacumofficinale, Galeopsisspeciosa, Trifolium pratense y Melilotus alba); tiene una gama muy amplia de huéspedes exy como especies perimentales.Parapropagación, susceptiblespara diagnosis, son útiles el tabaco (cvs. Samsun,White Burley) y Datura stramonium. Gomphrena globosa es un buen huésped de lesión localizada, que seutiliza normalmente para ensayos cuantitativos de infectividad. Erlfermedades
En patata PVX normalmente no causa síntomas o induce un mosaico o moteado intervenal muy suave; a vecesaparecendeformaciones, rugosidades y manchas necróticas en hojas y enanismo de la planta. Algunos cultivares infectados con ciertas cepas desarrollan necrosis de brotes que pueden llevar a !a muerte de la planta. Las temperaturas bajas (1620" C) y el tiempo nuboso favorecen la expresión de síntomas. En tomate PVX induce, principalmente, moteado y, excepcionalmente,síntomas más graves (anillos y manchas necróticas,enanismo). En tabaco induce moteado o anillos necróticos. A menudo aparecen efectos sinérgicos debidos a infección doble de PVX y otros virus, p. ej., en patata y tabaco, la infección mixta de PVX y del virus Y de la patata causa enfermedades graves; el efecto sinérgico de PVX y del virus del mosaico del tabaco causa en tomate la enfermedad denominada estriado. Cepas
Se han descrito muchas cepas y variantes menores de PVX. Los aisladospuedendiferir en cuanto a gama de huéspedes tipo y gravedad de los síntomas inducidos, serología, contenidos en triptofano y tirosina de la proteína de la cápsida, estabilidad de la partícula, punto isoeléctrico, estabilidad a distintos pH (Leiser & Richter, 19801, así como en cuanto al punto de inactivación térmica y a la tolerancia a la termoterapia. En patata y otras solanáceas los ais-
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Capítulo 1
lados varían desde los que casi no producen síntomas a los que causan síntomas graves; se han distinguido cuatro grupos de cepas de PVX en base a cultivares de patata que llevan distintos genes inductores de hipersensibildiad. Moreira et al. (1980) han aislado recientemente en los altiplanosandinos la cepa XHB. Una diferencia clara entre esta cepay todas las descritas anteriormente está ensu capacidad deinfectar a patatas con resistencia extrema a todas las otras cepas dePVX y en la producción de infecciones localizadas asintomáticas en Gomphrena globosa. Estas cepas son patógenossometidosa cuarentena para Europa (EPPO 128). Identificación y diagnosis
Debido a que PVX no produce frecuentemente síntomas claros, y éstos a menudo pueden verse enmascarados por la infección simultánea con otros virus, se suele necesitar un diagnóstico para su deteccióneidentificación. El virus se detecta fácilmente enhojas por distintas pruebasserológicas; la pruebaELISAes fiable paradetectarloentubérculos tras la ruptura de la dormición (de Bokx et al., 1980). También se puede diagnosticar en las plantas indicadoras Gomphrena globosa y Datura stramonium. El tratamiento de las plantas infectadas con algunos plaguicidas puede reducir la concentración de virus (Schuster, 1977), de forma que el diagnóstico de PVX en patata no debe realizarse poco después del tratamiento con estos productos. Distribución geográjka y transmisidn
PVX se encuentra en todos los lugares en que se cultivan patatas. Se transmite por tubérculo, pero no por semilla verdadera, y muy fácilmente por inoculación de jugo celular y por injerto de tallo y tubérculo; en el campo el virus se transmite principalmente por medios mecánicos. PVX es tan contagioso que puedetransmitirsepormaquinaria, operarios y animales; el viruspuedepermanecer infectivo hasta seis horas adherido amadera y a algunas telas (Wright, 1974); los tractores y herramientas pueden transportar PVX hasta plantas sanas a una distancia de al menos 150 m (WintherNilssen, 1972). La infección puede deberse a contacto entre hojas de plantas sanas y enfermas, el contacto entre raícestambiénpuedetransmitir el virus, pero tiene poca importancia práctica. PVX no setransmite porpulgones; seha señaladola transmisión ocasional por algunas especies de insectos masticadores. Se duda que pueda ser transmitido por hongos: no se ha podido confirmar ex-
perimentalmente un informe antiguo dequelas zoosporasde Synchytriumendobioticum puedan transmitir el virus (Lange, 1978); se ha publicado cierta evidencia deuna posibletransmisión por Spongosporasubterranea (Richardson & French, 1978). Las patatas desiembra pueden infectarse por contacto entre brotes infectados y sanos. El paso de las herramientas de corte de tubérculo a través de una yema puede extender el virus. Importancia económica
PVX causa enfermedades leves de la patata. Ladisminución de producción depende dela cepa devirus y del cultivar del huésped; en algunas ocasiones las pérdidas pueden sobrepasar el 50%, pero normalmente son menoresdel 20%. Las infecciones mixtas de PVX con otros virus son mucho más graves. El grado de infección depende principalmente de la forma de producir la patata de siembra. Los cultivares no seleccionadospueden estar totalmente infectados. En muchos países europeos PVX se ha eliminado completamente de la producción de patata de siembra y en la actualidad tiene poca importancia económica. PVX también tiene poca importancia económica en tabaco. En tomate el virus es importante en infecciones mixtas con el virus del mosaico del tabaco. Control
Para controlar PVX en cultivaressusceptibles de patata se debeproducir material sano departida por selección clonal de plantas libres de virus (en base a resultados de pruebas serológicas). Para evitar la dispersión del virus en el campo deben evitarse las laboresmecánicas de cultivo. La eliminación de plantas enfermas no esun método eficaz de control, debido a lo frecuente de plantas asintomáticas. El uso de cultivaresresistentes es un enfoque alternativo al control de PVX: se conocen cultivares con hipersensibilidad (resistencia de campo) y resistencia extrema; la investigación de ésta, que está determinada por un solo gen dominante, parece prometedora. Para impedir los danos causadospor cepas graves dePVX,sehaintentado la preinmunización de plantascon cepas atenuadas (Reifmann & Romanova, 1977). Los cultivares de patata totalmenteinfectados por PVX pueden liberarse por cultivo de meristemos apicales. Los cultivos de tabaco y tomate deben situarse a distancia de los de patata para evitar la infección con PVX. GABRIEL & KOWALSKA-NOORDAM
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Virus I GRUPO DE LOS POTYVIRUS*
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Cepas
Las cepas dePVA se diferencian según la gravedad El grupo tiene partículas flexuosas alargadas (680de los síntomas que causan en cultivares de patata 900x11 nm), con una molécula de RNA monoca(Beemster & Rozendhal, 1972) Y según la gama de tenario, de sentido positivo (3,0-3,5x lo6 d) Y una huéspedes (Kovalska et al., 1981). única especie polipeptídica en la cápsida (3236.000 d). La infección viral está a menudo asociada Distribución geogrcifica y transmisión con inclusiones intracelulares, citoplásmicas Y nuPVA se encuentra en todoel mundo en las áreas de cleares, en forma de molinillo, de haces Y de agrecultivo de patata. Se transmite naturalmente por pulgadoslaminares. Es un grupo muy importante Y gones de forma no persistente; el vector más ¡mdiverso de virus de plantasa los que se deben muportante es Myzus persicae, siendo también otras chasenfermedadesfrecuentes eimportantes. Se transmiten porpulgones de forma no persistente; en especies vectores eficaces, p. ej., Aphis nasturtii, A. frangulae,Aulacorthum circunzflexos Y Macroalgunas cepas, o en algunos virus, la transmisión siphum euphorbiae. Las fuentes de virus en campo por pulgones depende de la presencia de un factor son las plantas de patata. de ayuda o de un virus ayudante. El miembro tipo es el virus Y de la patata (CMI/AAB 245). Importancia económica y control
Virus A de la patata (Potato virus A, PVA) Descripción básica
PVA tiene partículas filamentosas flexuosasde unos 730-750 nm de longitud, con un coeficiente de sedimentación de 150s. La proteína de la cápsida consta de una única especie polipeptídica de unos 33.000 d de Pm. PVA es moderadamente inmunogénico (CMI/AAB 54).
PVA se encuentra enlos cultivos de patata conmenos frecuencia que otrosvirus de este huésped. Las infecciones pueden causar enfermedades graves, especialmente cuando se encuentra en combinación con los virus X e Y de la patata. La producción de las plantas infectadaspuede disminuir hasta un 40% (Debic, 1975), pero la dispersión del virus puede reducirse por tratamientos con aceites (Sharma & Varma, 1982). Existen cultivares resistentes e hipersensibles. Se recomienda reemplazar el material de siembra infectado por material sano. WEIDEMANN
Virus del aclarado de las venas de la malva (malva
Huéspedes y enfermedades
La gama de huéspedes de PVA incluye a especies comprendidas en los siguientes géneros de las solanáceas: Nicandra,Lycium,Physalis,Solanum, Hyoscyamus;Datura, Nicotiana, Petunia.También se encuentran huéspedes en dos géneros de leguminosas: Trigonella y Melilotus (Edwardson, 1974; Spaar & Hamann, 1977). La enfermedad en la patata se conocecon distintostérminos, comomosaico atenuado, mosaico de venaso mosaico común. Los síntomas varían desde atenuados a graves según la cepa de virus y el cultivar de patata. El mosaico de venas es el más corriente: las venas aparecen más O menos rehundidas, la superficie foliar aparece áSpera y las márgenes de la hoja se arrugan. En algunos cultivares la infección permanece latente.
vein-clearing virus).Es un posible potyvirus, se transmite porpulgones y causa un mosaico amarillo a lo largo de las venas de varias Malvaceae ornamentales (Lavatera,Althaea,Anuda e Hibiscus) (Martelli et al., 1969). Se encuentra en Europa y en USA.
Virusdelamarilleo de lasvenasdeltrébol (clover yellow vein virus, CIYVV). En varias especies de Trifolium, especialmente en el trébol blanco, causa moteado y amarilleo leves de venas. También infecta al cilantro (aclarado de venas y mosaico). Se ha encontrado enAmérica delNorte y en Inglaterra, se transmite de forma no persistente por los pulgones Myzus persicae, Acyrthosiphon pisum, Aulacorthum solaniy Macrosiphum euphorbiae. Tiene una relación serológicalejana con algunos otros _ _ _ _ ~ potyvirus por ejemplo, los virus del mosaico común *La descripción corresponde al subgrupo 1 (transmitido de la judía, mosaico amarillo de la judía y mosaico por pulgones), que actualmente se distingue del subgrupo 2 de la soja. Se detecta por transmisión mecánica a (transmitido por hongos) y del subgrupo 3 (transmitido por Chenopodiumquinoa (lesioneslocalizadas) y por ácaros), enlos cuales actualmentese agrupan algunosvirus antes sin clasificar (cap. 3). serología (CMUAAB 131).
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Virusde los anillos delapapaya (papaya ringspot virus, PRSV) (CMI/AAB 292). Tiene una cepa, el virus 1 del mosaico de la sandía (watermelonmosaic virus 1), que se encuentraen cucurbitáceas en todo el mundo, pero principalmente en zonas tropicales y subtropicales, y en Europa sobre todo la encuenca mediterránea. Se transmite por pulgones de forma no persistente. Los síntomas en pepino, melón Y calabacínson en generalgraves (mosaico,deformación de hojas, distorsión de frutos). Se detecta por inoculación mecánica en el melón resistente B633 (lesiones localizadas necróticas a las 12 semanas), por observación de los cuerpos de inclusión citoplásmicos en células epidérmicas O por métodosserológicos(inmunodifusión con SDS, ELISA, IME) (Purcifull & Hiebert, 1979). En melón se dispone de un nivel elevado de resistencia (Webb, 1979). LECOQ
Virus del enanismo amarillo de la cebolla (Onion yellow dwarf virus, OYDV) Descripcicin húsica
OYDV tienepartículasfilamentosasflexuosas de unos 770 nm de longitud y 16 nm de diámetro (CMU AAB 158). En las células infectadas se pueden detectar las inclusionesen molinillo típicas de los potyvirus. Huéspedes y enfermedades
En la mayor parte de los cultivares de cebolla y chalote OYDV causa rayado amarillo,enanismo, rizado de hojas y flaccidez; algunos cultivares morados de cebolla y grises de chalote son resistentes. En el ajo OYDV sólo causa un enanismo y un rayado amarillo más o menos grave dependiendo del cultivar. De las otras especies deAllium, A . roseum es muy susceptible, A. ampeloprasum y A . P O lyanthum son tolerantes, A . fistulosum es susceptible o tolerante y no existe información sobre la reacción de A . schoenoprasum. Tanto Narcissus tazetta como N . jonquilla desarrollan síntomas (Bos, 1982).
mosaico del ajo) infectan con dificultad a cebolla y los síntomasqueinducensonmenosgraves. En -Francia los aislados de ajo parecen estar relacionadospor su serología con la cepa holandesa de cebolla de OYDV (Decolle & Lot, 1981). Identrficacicin y diagnosis
El virus puede identificarse por síntomas visuales en cebolla, chalote y ajo. El diagnóstico es difícil, Porque Pocas especies de Allium son susceptibles Y, excepto la cebolla procedente de semilla, se propagan vegetativamente, de forma que es corriente que haya infecciones mixtas. Chenopodium quinou es inmune a OYDV. La IME es una técnica fácil, rápida y fiable de detectar OYDV y de diferenciarlo de otros virus como el virus del rayado amarillo del puerro o viruslatentes como el viruslatente del chalote. Transmisicin
La enfermedad se propaga por pulgones (50-60 especies) (Kennedy et al., 1962) o porpropagación vegetativa en bulbos de cebolla, ajo y chalote. Se discute si en cebolla tiene lugar la transmisión por semilla (Hardtl, 1972). El virus se transmite mecánicamente con facilidad. Distrihucicin geogrcifica, importancia econcimica y control
OYDV se encuentra en todo el mundo y causa en cebolla disminución de la producción de semilla y de la capacidad germinativa de ésta, así como dela capacidad de almacenamiento y, en cebolla, ajo y chalote, reducción (20-40%)de la producción de bulbos. Entre las medidas de control se cuenta la mejora genética de la resistencia (cebolla); la propagación de clones sanos (ajo y chalote), que se obtienen por selección masal y clonal o por cultivo de meristemos apicales; la eliminación de plantas enfermas en cebolla, aJo y chalote, Y la multiplicación en condiciones que impidan la reinfección.Debe subrayarse que en Nueva Zelanda un potyvirus del ajo denominado virus del estriado amarillo del ajo parece tenerrelación serológicadistante conOYDV y con LYSV (Mohamed & Young, 1981). DELECOLLE
Cepas
Algunos aislados de chaloteson más agresivos y pueden infectar a los cultivares resistentes de cebolla; los aislados de ajo (a vecesllamados virus del
Virus del estriado del dactilo (cocksfoot streak virus, CSV) (sinónimo:virusdelmosaico del dactilo, cocksfoot mosaic virus). Se encuentra en Europa Central, del Norte y Occidental. Causa estriadoclo-
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virus I rótico, grave o atenuado, y una disminución del ahijamiento enDactylis glomeratay en otrasgramíneas forrieras. Algunas especies no muestran síntomas. El virus se transmite de forma no persistente Por varias especies de pulgones. Se detecta por inoculación mecánica a Setaria macrostarhia O a Paspalurn membranaceum (estriado amarillo muy evidente a las 2-3 semanas) o serológicamente pordoble difusión (CMI/AAB 59). VACKE
Virusdelgrabadodeltabaco (tobacco etch virus, TEV). Es corriente en América del Norte, Central y del Sur y puede ser potencialmente de gran importancia para Europa. Causa enfermedades en diversos cultivos de solanáceas. En el tabaco causa estrechamiento delas hojas, moteado y grabado necrótico. En pimiento, moteado, enanismo y deformaciones de fruto, y en tomate, enanismo con reducciones dela producción de más del30%. Se diagnostica por bioensayo tras inoculación mecánica a Nicotiana tabacum(las hojas inoculadas desarrollan manchas cloróticas o anillos necróticos; los síntomas sistémicos son aclarado de venas, grabado necrótico Y moteado clorótico) o a Datura stramonium (moteado sistémico,deformación de hojas y bandeado de venas). TEV es altamente inmunogénico y sepuededetectarserológicamente(CMII AAB 258). Virus latente de la alcachofa (artichoke latent virus). Se encuentra en la mayor parte de los países mediterráneos, en California (USA) y Brasil. La mayor parte de los cultivares de alcachofa se infectan sin mostrarsíntomastantoen condicionesnaturales como trasinoculación artificial con virus purificado, pero algunos muestran un moteado atenuado y una reducción de crecimiento. En Túnez y en España, el virus está asociado con una degeneración grave de la planta. Se transmite de forma no persistente por pulgones Y también a través del material de propagación, pero no por semilla (Rana et al., 1982). Se detecta por inoculación mecánica a Gomphrena globosa (lesiones localizadas rojizas con centro necróticoen 5-6 días), porELISA o IME. Pueden obtenerse plantas libres de virus por cultivo de meristemos apicales (Harbaoui et al., 1982). Las plantas sanas rinden un IO-12% más. MARTELLI
Virusdelmosaicodelapio (celery mosaic virus, CeMV).Enapiocausa rizado de hoja y además puede causar manchas amarillas y aclarado de venas. Se encuentra en Europa Central, del Sur y Oc-
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cidental. Sedetecta porinoculaciónmecánica a apio, a cilantro, a Ammi majus o a Chenopodium (lesiones cloróticas y necróticas en C . giganteurn Y C . quinoa a los 7-10 días). El virus se transmite de forma no persistente por 26 especies de pulgones (CMI/AAB 50; Wolf & Schmelzer, 1972) y puede diagnosticarseserológicamente por precipitación. Se puede controlar con éxito por rotacionesen donde el campo permanezca duranteun período sin llevar apio. Las plántulas pueden protegerse en el semillero de forma eficaz con tratamientos de aceites antes del trasplante. CHOD
Virus del mosaico del ballico (ryegrass mosaic virus, RyMV). Posiblemente sea un potyvirus. Se ha señalado en Europa y en Américadel Norte (Paliwal & Tremaine, 1976);causa mosaico sistémico en muchas gramíneas; algunas variedades de Lolium multlflorum sufren daños graves. En campopueden darse infecciones asintomáticas. Se ha señalado la transmisión por Abacarus hystrix (Eriophyidae). Se detecta por inoculación mecánica a Lolium multiflorum, L . perenne, Dactylis glomeratao Avena sativa, por ELISA o por IME. En las hojas del parénquima foliar se ven inclusiones (en molinillo y en haces) (CMIIAAB 86). Se controla tratandocontra los ácaros con aldicarb, endosulfan, fenpropatrina o menazon, y por selección de plantas resistentes y cultivo de meristemos apicales. KLEINHEMPEL
Virus del mosaico del chícharo transmitido por pulgones (cowpea aphid-borne mosaic virus, CABMV) (CMI/AAB 134). Causa un mosaico grave del chícharo Y de muchas leguminosas. Las plantas enfermas muestran un bandeado de venas verde oscuro o clorosis intervenal, distorsiones de hojas y enanismo. El virus se encuentra en Africa, Europa y Asia, Y en USA se encuentran virus relacionados. Se transmite de forma no persistente por varias especies de pulgones,principalmente Aphiscraccivora, A . f a b a e , A .gossypii y también por semilla. Se detecta por transmisión mecánica a Chenopodium amaranticolor (lesiones localizadas) o por serología. Virus del mosaico de la chirivía (parsnip mosaic virus, PanMV). Es corriente en Inglaterra. Causa un mosaico atenuado de la chirivía (CMI/AAB 91) y tiene Poca importancia económica. A menudo aparece en infecciones mixtas con los virus del punteado amarillo de la chirivía y del moteado de la chirivía. Se transmite pordiversos pulgones, Ca-
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Capítulo 1
variella aegopodii, C . theobaldi y M y z u s persicae Y se detecta por transmisión mecánica a Chenopodiumamaranticolor o C . quinoa (lesiones IocaIizadas) . MARCHOUX
Virusdel mosaico de la colocasia (dasheen mosaic virus,DasMV).Infectaa especiesde 13 géneros dentro dela familia Araceae, causando síntomas de mosaico con,ocasionalmente, deformaciones de hoja. Se transmite por pulgones de forma no persistente (CMI/AAB 191). Se encuentra en todo el mundo, y en Europa su huésped de mayor importancia económica es la cala cultivada en invernadero (Zantedeschia).Se puedetransmitir mecánicamente Y se detecta porinoculación a Chenopodium quinoa (lesiones localizadas cloróticas y moteado sistémico y por ELISA) (Rana et al., 1983). Virus del mosaico de la fresia (freesia mosaic virus). Es el más corriente entre distintos virus que aparecen a menudo en la fresia en infecciones complejas. Por sí mismo sólo causa síntomas débiles (algunos cultivares no muestran síntomas). Con plantas que muestran síntomas de flores ‘cerradas’ (en las que el pistilo asoma por fuera de la corola) y pétalos fruncidos, el virus del mosaico amarillo de la judía está asociadocon el virus del mosaico de la fresia. En ocasiones también se encuentra el virus del mosaico del pepino en plantas con síntoma de mosaico. Todos estos virus se transmiten por pulgones. El virus del mosaico de la fresia probablemente sea un potyvirus. En casos de infecciones mixtas por el virus del mosaicode la fresia y el virus del estriado dela fresia, aparecen bandasy manchas necróticas en las hojas.
dos de enanismo, estrechez de hoja, enrollado hacia el envés de los foliolos (virus del enrollado del guisante) Y un aclarado e hinchado transitorio de las venas de las hojas; a veces las flores aparecen deformadas Y dan lugar a vainas deformadas. El desarrollo de los óvulos es desigual y a menudo las vainas sÓ10 contienen una o dos semillas. Afecta de forma más grave al haba y a la judía común, que muestran en las hojas superiores enrollado y amarilleo; las plantas se enanizan y aparecen necrosis en muchos puntos de crecimiento. En invierno la alfalfa puede ser huésped del virus y de su vector principal. La mayor parte de los huéspedes no leguminosas se infectan sin mostrar síntomas. Identificación y diagnosis
La inoculación mecánica a Chenopodium amaranticolor causa el desarrollo de lesiones localizadas pequeñas en las hojas inoculadas. También puede detectarse serológicamente usando ELISA. Distribución geogr&ca, transmisión y medidas de control
Probablemente PSbMV esté distribuido en todo el mundo, debido al intercambio internacional de semillas de variedades. El virus se transmite por semilla, los lotes comerciales de semilla pueden contenerhasta un 90% de semillas infectadas (Knesek & Mink, 1970). Puede también transmitirse en porcentaje bajo en la semilla de varias especies de Vigna. Además se transmite de forma no persistente pordistintos pulgones, especialmente Acyrthosietc. phon pisum, Macrosiphum euphorbiae, (Aapola & Mink, 1972). Se controla utilizando semilla libre de virus. DUNEZ
Virus del mosaico del guisante transmitido por semilla
Virus del mosaicode la lechuga
(Pea seed-borne mosaic virus, PSbMV)
(Lettuce mosaic virus, LMV)
Descripción básica
Descripcicin básica PSbMV (CMUAAB 146) tienepartículasvirales LMV (CMI/AAB 9) tienepartículasfilamentosas ~ nm, con un coeficiente de sealargadas de 7 7 0 12 que miden 13x750 nm y sedimentan como un Único dimentación de 154s. La cápsida está compuesta de componente a 143s. Contienen una molécula de una únicasubunidadproteica de 34.000 d de Pm RNAmonocatenariode Pm aproximadamente (Huttinga, 1975). El virus es un inmunógeno mo3,Ox lo6 d. Laproteína de la cápsida está compuesta deradamente bueno. de un ímico polipéptido de Pm 33.000 d. Huéspedes y ertfermedades
Huéspedes
Los principales huéspedes naturales de PSbMV son cultivares de Pisum, en los que causa diversos gra-
LMV infecta 21 especies, pertenecientesa 9 famihas (principalmenteCompositae) Y puedeinocularse
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Virus I mecánicamente a 121 especies (Horvath, 1980). Entre las malas hierbas corrientes que se infectan naCapsellabursa-pastoris,Picris turalmenteestán echioides, Senecio vulgaris, Sonchus asper Y Stellaria media. Eltfermedades
Las enfermedades más importantes se dan en cultivos al aire libre de lechuga y escarola, Y en espinaca. En todos los tipos de lechuga, rizadas, arrey tipo ropolladas (European BataviaeIceberg) mana, se observansíntomas variables: los síntomas más corrientes en la mayor parte de los cultivares son aclarado de venas, mosaico y moteado amarillo; también son frecuentes, especialmente en plantas infectadas tempranamente, un enanismo grave unido a falta deformación del cogollo; en algunos cultivares pueden aparecer manchas necróticas o necrosis de venas debidas a cepas comunes, pero estos síntomas se deben más a menudo a patotipos agresivos (LMV-1) o a un período de incubación en el cual ha tenido lugar una gran variación de temperatura. La producción de semilla se reduce considerablemente. En la escarola y en la endivia aparecen manchas cloróticasamarillasasociadas con una reducción de crecimiento, pero estos síntomas, debidos a LMV, pueden confundirsecon los debidos al virusdelmosaico del nabo. Algunos patotipos afectan gravemente a la escarola, causando amariIleo, deformación y enanismo. Los síntomas de las cepas comunes (amarilleo,flaccidez) aparecen en plantas infectadas tras las primeras heladas. En espinaca los síntomas consisten en manchas circulares amarillo brillante, que tienden a unirse en un moteado clorótico difuso. Las plantas se enanizan y las hojas infectadas viejas se marchitan prematuramente (Provvidenti & Schroeder, 1972). Cepas
En California se han diferenciado variantes de LMV en base a los síntomas causados sobrelechuga, guisante Y malas hierbas (McLean & Kinsey, 1962). Se ha aislado una cepa de Picris echioides (LMV-L) que induce una reacción letal en ciertos genotipos Y causa síntomas graves en el cv. Gallega (Zink et al., 1973). En Francia se han aislado, de cultivares tolerantes de escarolay de malas hierbas, patotipos que causan un mosaico grave y una reducción de crecimientoen cultivares que llevan el gen ‘mo’ (LMV-1); estosaislados agresivos no parecen transmitirse Por semilla en lechuga. No se ha señalado diferenciación de serotipos; experimentosrecientes
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llevadosadistinguir diversos patotiposmediante ELISA e IME han mostrado muy pocas diferencias. Identificación y diagnosis
El virus no puede identificarse inequívocamente en base a los síntomas en huéspedes cultivados. En Chenopodium quinoa y C. amaranticolor aparecen a los 8-10 días tras la inoculación lesiones localizadas seguidas de una reacción sistémica en hojas jóvenes. La inmunodifusión en presencia de SDS es un método rápido de detección de LMV directamente a partir de extractos de plantas; la prueba ELISA puede utilizarse para procesar un gran ndmero de muestras y es adecuada para detectar el v i r u se ns e m i l l a s( J a f a r p o u r e t a l . , 1979; Falk & Purcifull, 1983). Distribución geogrLifica y transmisión
LMV está distribuido en todo el mundo. Se transmite de forma no persistente por pulgones, de los que varias especies son seguramente las responsables de la dispersión en campo; en ensayos de laboratorio se ha demostrado que son vectores al menos 8 especies, entre ellas, M y z u s persicae y Macrosiphumeuphorbiae parecen tener u n papel principal en la diseminación natural. Existe transmisión por semilla en lechuga (3-10%) y en Senecio tdgaris (Patak, 1974). El genotipo y la temperatura influyen en el nivel de transmisión. Los cultivares que llevan el gen ‘mo’ no transmiten el virus, pero se ha demostrado que algunas líneas resistentes lo transmiten a niveles extremadamente bajos (Ryder, 1973). Importancia econdmica
En la lechuga LMV sigue siendo un virus muy extendido e importante en aquellos países en los que no se existen cultivares tolerantes yio donde la producción de semilla libre de virus no se ha organizado bajo inspección oficial. La aparición de nuevos patotipos podria ser una amenaza importante, especialmente si tales variantes se transmitieran por semilla. Control
El USO de insecticidas no es eficaz para evitar la la mayor parte dispersión de LMV, como ocurre con de los virustransmitidos en los estiletes (González & Rawlins, 1969). En USA el uso de semilla MTO (tolerancia cero al mosaico) ha reducido con-
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Capítulo I
siderablemente la infección de LMV en la mayor parte delas zonas. Todavíano se cultivan cultivares resistentes, pero su uso se considera como la solución última. En Europa la superficie cultivada con variedadestoleranteshaaumentado rápidamente con la introducción progresiva del gen b o ’ en la mayor parte de los tipos de lechuga. En la mayoría de los países europeos el uso de semilla libre de virus (<0,1%) no es obligatorio para los agricultores. por lo que en muchas áreas el virus no está controlado. La certificación oficial de la semilla comercial de lechuga debe hacerse tanto con cultivares susceptibles como con tolerantes. LOT
Mosaico de los lirios barbados (bearded iris mosaic virus, BIMV). Está extendido en muchas especies de lirios rizomatosos. En cultivaressusceptibles aparecen en las hojas manchas, anillos o áreas cloróticas alargadas, asociadascon ruptura de color en las flores, pero muchos cultivares no muestran síntomas.Lastemperaturas bajas en las infecciones mixtas conel virus del mosaicodel pepino aumentan la gravedad de los síntomas. El virus se transmite de forma no persistente por pulgones y probablementeseencuentreentodo el mundo(CMII AAB 147). Se distingueserológicamente del virusdel mosaico atenuadodel lirio y del virus del mosaico grave del lirio (Lisa, 1980). El mosaico de los lirios sin barbas puede deberse a una cepa severa del virus del masaico delos lirios barbados. Sepuede detectar serológicamente por ELISA o IME.
ellas muestran síntomas de variegado o ruptura de color en flores(un síntoma diagnóstico). En Europa el virus se encuentra comúnmente en ruibarbo propagado vegetativamente (Tomlinson & Walkey, 1967) Y en berro. Para fines experimentales TurMV se multiplica bien en colinabo, nabo y mostaza Tendergreen. Entre los huéspedes de lesión localizada están tabaco cv. White Burley, Chenopodium amaranticolor y C . quinoa. Cepas
Distintas cepas causan distintos síntomas en huéspedes como alhelí, Papaver nudicaule, coliflor y colinabo. Algunas cepas (como las que se encuentran en alhelí y anémona) noson capaces deinfectar a especies de Brassica. La susceptibilidad de algunos cultivares de lechuga rizada está relacionada genéticamente a su resistencia a Bremia lactucae. En el colinabo la gravedad de los síntomas está determinada por la virulencia de la cepa; el tipo de síntomas (p. ej., necrosis sistémica o mosaico sistémico) está determinado por el genotipo del huésped (Tomlinson & Ward, 1978; 1982b). Transmisicin
El virus se transmite por jugo celuiar y también por muchas especies de pulgones, principalmente M y zus persicae y Brevicoryne brassicae, de forma no persistente. N o se ha señalado la transmisión por semilla. E & - m e d a d e s ,identificacicin y diagnosis
Virus del mosaico del nabo (Turnip mosaic virus, TurMV) Descripcicin hásiccl
TurMV tiene partículas de unos 750x 12 nm. Como ocurre con otros potyvirus, la infección induce inclusiones intercelulares en molinillo, haces, rollos O agregados laminares. TurMV es un buen inmunógeno (CMIIAAB 8). Huéspedes
TurMV infecta a la mayor parte de las coles y otras crucíferas cultivadas, comorepollo (virus delos anillos negros del repollo, virus Adel repollo), coliflor, coles debruselas, repollo chino,colza, colinabo, nabo, rábano picante (virus del mosaico del rábano picante) y berro (virusdel mosaico del berro). Entre los huéspedes ornamentales están anémona, Petunia,alhelí (Matthiola incana Y Cheirantus); todas
La diagnosis de las colesinfectadascultivadas al aire libre puede ser difícil debido a infecciones mixtas de TurMV y del virus del mosaico de la coliflor (CaMV), que causan un mosaico moteado generalizado más grave que el debido a cualquiera de los virus por sí mismo. TurMV causa manchas y anillos cloróticos o necróticos claros, o mosaico, según la especie y el cultivar. CaMV causa un aclarado de venas en las hojas jóvenes seguido de un bandeado de venas verde oscuro.En caso deinfecciones mixtas, la microscopía electrónica de extractos foliares teñidos negativamente permite normalmente ver las partículasfilamentosas y esféricas de TurMV Y CaMV, respectivamente (Tomlinson & Ward, 1981). Distribucicin ,geogr&a. importancia económica
y
control
TurMV se encuentra en todo el mundo y se ha detectado en la mayor parte de los países europeos.
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virus I La incidencia de la enfermedad normalmente es máxima cuando los semilleros están cerca de cultivos de coles infectados, por lo que los semilleros deben situarse alejados de éstos. En el caso de que los pulgones sean numerosos puede ser útil tratar los semilleros con insecticidas sistémicos para evitar la dispersión en ellos de TurMV. Se recomienda el uso de cultivares resistentes o tolerantes, por ejemplo, con coliflor (Brassica oleracea var. capitata alba) (Walkey & Neeley, 1980). Los cultivos de berrodeben establecerse anualmente a partir de semilla, Y las nuevas plantaciones de ruibarbo deben hacerse con planta libre de virus. TOMLINSON
Virus del mosaico de la remolacha (Sugar beet mosaic virus, SuBMV) Descripción búsica
SuBMV tiene partículas infecciosas filamentosas de unos 730x 13 nm (Jafri, 1972). El virus es moderadamente inmunogénico y está relacionadoseroló-
gicamente con el virus del mosaico amarillo de la judía y con el virus Y de la patata (Bercks, 1960; Criintzig & Fuchs, 1979a).
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Cepas
En USA se encuentran cepas que difieren significativamente ensu virulencia (Shepherd et al., 1966), pero que se desconocen en Europa (Griintzig & Fuchs, 1979b). Identificación y diagnosis
Una especie indicadora fiable es Chenopodium quinoa (Griintzig, 1983), a los 7-8 días aparecenmuchas lesiones localizadas de coloración parduzca. La detección serológica de SuBMV puede hacerse tanto por la prueba del látex como por ELISA (Griintzig, 1983). Distribución geogrfica
y
transmisión
SuBMV se encuentra en todo el mundo en las principales áreas de cultivo de la remolacha azucarera, principalmente en zonatemplada (CMIIAAB 53). Se transmite de forma no persistente por unas 30 especies de pulgones, de las cuales las más eficaces son Myzus persicae y Aphisfabae. Se transmite por jugo celular, pero no por semilla. Importancia económica y control
Huéspedes
La gama de huéspedes incluye a unas 100 especies en 26 familias de dicotiledóneas, principalmente en las Chenopodiaceae, Solanaceae y Leguminosae, que se infectan natural yio experimentalmente. Erlfermedades
En la remolacha azucarera, las hojas más jóvenes muestran aclarado de venas a los 8-12 días tras la inoculación; posteriormente este síntoma evoluciona a un mosaico de manchas amarillentas, blancas Y verde oscuro; a menudo las hojas aparecen arrugadas, rizadas y fruncidas; los peciolos de las hojas pueden acortarse, especialmente en el caso deplantulas; puede haberenanismo. En el citoplasma y en los cloroplastos aparecen cuerpos de inclusión. Tanto el núcleo como los plastos muestran tras la infección cambios de tamano y forma (Hoefert, 1969; Jdri, 1972). En espinaca, los síntomas iniciales son una curvatura hacia la haz delas hojas másjóvenes, con manchas pequeñas amarillo dorado, que posteriormente coalescen dando lugar a grandes áreas cloróticas que forman un mosaico; en las hojas más viejas aparece progresivamente una clorosis y necrosis que empieza el enápice; las plantas infectadas muestran enanismo.
En Europa el SuBMV no tiene, en general, importancia económica en los cultivos para producción de raíz (Hartleb, 1975), sin embargo causa pérdidas graves de hasta el 40-50% en algunas áreas de producción de semilla, ya que las semillas de las plantas infectadasgerminan mal. Puede controlarse separando los cultivos para producción de semilla de los cultivos para producción de raíz, por control químico de los vectores y por eliminación de huéspedes adventicios. GRUNTZlG
Virus 2 del mosaico de la sandía (Watermelon mosaic virus 2, WMV2) Descripción húsica
WMV2 tienepartículasfilamentosasflexuosas de unos 780 nm de longitud. Se diferencia claramente por su serología y por su gama de huéspedes del virus 1 del mosaico de la sandía, del que está claramente separado, y que hoy se considera como una cepa del virus de los anillos de la papaya (ver éste) (Purcifull & Hiebert, 1979). WMV2 tiene una relación serológica lejana con el virus del mosaico amarillo del calabacín (CMIIAAB 293).
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Capítulo 1
Huéspedes y edermedades
La gama de huéspedes es relativamente amplia; las especies que se infectannaturalmentepertenecen fundamentalmente a las Cucurbitaceae, pero ocasionalmente el virus se ha encontrado en Leguminosae. En pepino, melón y calabacín, los síntomas foliares son de bandeado de venas, mosaico y deformación, también puede causar mosaico en el fruto. Asimismo se observa mosaico en judía (Phaseolus vulgaris) y guisante (Pisum sativum). Según el aislado de virus y el genotipo del huésped, puede haber grandes diferencias en cuanto a intensidad de síntomas. Identlficación y diagnosis
La relación de un número limitado de plantas indicadoras puede ser útil para identificarel virus (chícharo, tabaco:no hay reacción; Lavatera trimestris, Chenopodiumamaranticolor: lesioneslocalizadas necróticas; cultivares diferenciales de guisante Y de judía: susceptibles o resistentes al virus). Debido a lo frecuente de las infecciones mixtas en condiciones naturales en campo, el mejor método de obtener un diagnóstico fiable es utilizar pruebas serológicas standard (inmunodifusión con SDS, ELISA, IME). Distribución geoyr&u, transmisión y control
las hojas separadas de la planta desarrollan lesiones localizadas necróticas 48 h después de la inoculación) por ELISA o por radioinmunoensayo en fase sólida. El virus se transmite por semilla y por pulgones deforma no persistente.Secontrolasembrando semilla sana y existen métodos de certificación de semilla. Se han identificado varios genes de resistencia (Irwin & Goodman, 1981). MAURY
Virus del mosaico de la zanahoria (carrot mosaic vi-
rus). Se encuentra en Europa y en Gran Bretaña. En la zanahoria aparece en las hojas,a los 12-16 días tras la infección, un mosaico de manchas no distribuidas uniformemente y sin bordes claros, así como deformaciones ligeras. Se detecta por inoculación mecánicaa Chenopodiumquinoa (lesiones localizadas amarillentas) o C . giganteum (manchas amarillo claro e infección sistémica) (Chod, 1965). El virus se transmite de forma no persistente por las especies de pulgones Myzus persicae y Cavariella aegopodii y puede detectarse serológicamente por precipitación. CHOD
Virus del mosaico amarillo del calabacín (Zuccini yellow mosaic virus, ZYMV)
Descripción bdsica WMV2 está distribuido en todo el mundo y causa ZYMV (Lisa et al., 1981) tiene partículas filamenuna enfermedad importante de cucurbitáceas (Luis tosas flexuosas de unos 750 nm de longitud (CM11 Arteaga et al., 1976; Russo et al., 1979; Lisa & DeAAB 282). Desde el punto de vista serológico, es lavalle, 1981). Se transmite de forma no persistente idéntico al virus del enanismo amarillo del melón por varias especies depulgones (por ejemplo, M y z u s (muskmelon yellow stunt virus) (Lecoq e t a / . , 1983). persicae, Aphis gossypii). No se ha señalado transmisión por semilla. No se ha desarrollado ningún Huéspedes y edermedades método decontrol específico. AI igual que paraotros virus transmitidos por pulgones, el uso de acolchaLas especies infectadas naturalmente pertenecen a dos deplástico o de pulverizaciones con aceites pue- las Cucurbitaceae, por ejemplo, calabacín, melón Y de dar lugar a una protección temporal. Se han sepepino. En estos huéspedeslos síntomas en general ñalado altos niveles de resistencia en pepino, judía son muy graves, peropueden variar según el aislado y guisante (Schroeder & Provvidenti, 1971; Provdel virus o el cultivar del huésped (Lecoq et al., videnti, 1974). 1981); Lesemann et al., 1983). Los Síntomas típicos LECOQ son: en las hojas, aclarado de venas, amarilleo, mosaico, excrecencias y filiformismo; en frutos, deVirus del mosaico de la soja (soybean mosaic virus, formación y alteración de la pulpa (lámina 41, Y en S, i.MV), Se encuentra en todo el mundo Y causa semillas,deformación.Normalmente la Planta se en cultivares susceptibles de soja un mosaico ateenaniza. nuado o grave (CMI/AAB 93). Las cepas virulentas caus' ;I necrosis en cultivaresresistentesa cepas Identlficación Y diagnosis menos virulentas. La mayor parte de las cepas se Lo parecido de los síntomas inducidos Por algunos detectan por inoculación mecánica aPhaseolus V U / aislados de ZYMV y otros virus que infectan a las garis cv. Top Crop (a30" C e iluminación continua,
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Virus I cucurbitáceas impide que se pueda hacer un diagnóstico fiable basado en sintomatología. La inoculación mecánica a un número limitado de plantas indicadoras que incluyen a Vigna sinensis,Lavatera trimestris (no reaccionan), Chenopodium amaranticolor, C . quinoa,Gomphrenaglobosa (lesiones localizadas) permite diferenciar ZYMV de otros virus importantes en cucurbitáceas con tal de que no forme complejos con otros, caso muy frecuente en infecciones de campo, por lo cual las técnicas serológicas clásicas (inmunodifusión con SDS, IME, ELISA) son el método más adecuado para la detección e identificación.
de 140-1448 y una densidad de flotación de 1,3181,325 g/cm-' (Huttinga, 1975). Se han señalado subunidades proteicas de Pm 33.000 d, acompañadas por un componente minoritario de Pm 28.000 d (Moghal & Francki, 1976). El número estimado de residuos de aminoácidos es 292. En tejidos infectadosseencuentran muchas irrclusiones citoplásmicas granulares o cristalinas Y a menudo inclusiones cristalinas intranucleareso ensanchamientos nucleolares (Bos, 1969). La mayor parte de las inclusionescitoplásmicas sonde tipo molinillo y agregados laminares (CMIIAAB 40). Huéspedes
Distribucicin geogrcifica, transmisih e importancia económica
Se describió inicialmenteen la cuenca mediterránea, pero enla actualidad ZYMV parece estar distribuido en todo el mundo. Se transmite de forma no persistente por varias especies de pulgones (Myzus persicae,Aphisgossypii,Macrosiphumeuphorbiae). No se ha señalado transmisión por semilla. Las enfermedades inducidas en calabacín y melón son particularmentegraves y el fruto producido por las plantas infectadas no tiene, normalmente, valor de mercado. Control No se han desarrollado métodos específicos de control; algunas prácticas culturales, tendentes a retrasar la dispersión de virus transmitidos por pulgones (utilización de acolchados deplástico, pulverización con aceites), pueden dar una protección temporal. Se ha buscado resistencia al virus en varias cucurbitáceas, sin embargo ZYMV parece ser altamente variable y se han descrito ya varios patotipos; esto puede llevar rápidamente al desarrollo de variantes que rompan la resistencia. LECOQ
Virus del mosaico amarillo de la judía (Bean yellow mosaic virus, BYMV). (Sinónimos: virus 2 de la judía, bean virus 2; virus del mosaico del gladiolo, gladiolus mosaic virus; virus del mosaico del guisante, pea mosaic virus) Descripción básica
BYMV tiene partículas filamentosas de
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unos
75Ox 15 nm, con estructura helicoidal, con un paso de 3,4 nm. Tiene un coeficiente de sedimentación
BYMV causa enfermedades en muchas leguminosas y también en especies delas Iridaceae, como sonel y la crocosmia gladiolo, la fresia, la tritonia (Derks & Van den Abeele, 1980). También infecta a la alcachofa (Russo & Rana, 1978). En invernadero puede infectar a Nicotiana clevelandii, Chenopodium quinoa, C. ambrosiodies y C. capitatum (Kovachevsky, 1968). Ellfermedades Judía coman. La superficie del foliolo se hace ligeramente irregular y pronto se desarrollan pequetías manchas amarillo claro sobre el fondo verde oscuro; el amarilleo se extiendegradualmente sobre toda la superficie, haciendo que el foliolo aparezca más o menos clorótico; en estosprimeros momentos las zonas decrecimiento joven tienen una tendencia a ser quebradizas. Las primeras hojas trifoliadas no permanecen curvadas hacia el envés sino que, al aumentar de tamaño, se hacen cóncavas en la haz y tienen una apariencia brillante. Las hojas trifoliadas tercera y cuarta muestran un moteado claro en el que alternan áreas verde amarillento y verde oscuro. Hay una falta de desarrollo de las plantas que adquieren una apariencia arbustiva por reducción de la longitud de los entrenudos y proliferación de ramas laterales. Se retrasa la madurez y se reduce la producción de vainas. Guisante. Los primerossignos de la enfermedad (sue se conoció originalmente como mosaicodel guisante) consisten en un leve moteado de las hojas, que posteriormente se hace más intenso debido a la presencia de numerosas áreas verde oscuro de contorno irregular que aparecen entre las venas principales; posteriormente aparece un marcado aclarado de venas, pero adyacentes a las venas principales se mantienen áreas detejido verdeoscuro. Las regiones intervenales permanecen verdes, pero de
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Capítulo 1
un tono más claro que lo normal. A veces las hojas muestran un moteado amarillo acompañadopor malformación de la lámina foliar. Las plantas infectadas muestran deformaciones ligeras y enanismo. Las vainas pueden también mostrar malformaciones y distorsiones y en algunos casos reducción de tamaño. Melilotus albus.Los síntomas que primero aparecen son manchas pequeñas amarillo pálido en las hojas, que aumentan de tamaño y coalescen produciendo manchas verde pálido mezcladas con áreas verde oscuro; frecuentementehay también aclarado devenas con islas verde oscuro entreellas. Las infecciones graves pueden causar cierto enanismo y fruncido de las hojas. Haba. Se desarrolla una clorosis leve con islas irregulares verde oscuro y cierta malformación de hojas. La planta se enaniza. Lenteja. BYMV induce enanismo, moteado leve de hojas y vainas pequeñas y deformadas. Altramuz. En estadios tempranos de la infección, las hojas de los altramuces azules (Lupinus angustifolius) enfermos desarrollan un color bronce característico y cierta marchitez. Aparece necrosis de tallo, normalmente unilateral, y el ápice de la planta tiende a curvarse hacia la parte necrótica en forma de cayado. En estadios tempranos de infección el altramuz amarillo (Lupinus luteus) muestra aclarado de venas y moteado ligero; posteriormente el moteado se hacemáspronunciado y los foliolos de nuevo crecimientoson estrechos y distorsionados Y tienden a mantenerse erectos. Hayuna proliferación excesiva del crecimiento axilar, dando al nuevo crecimiento un aspecto arbustivo. El altramuz común (Lupinus albus) desarrolla un moteado grave con distintos grados de deformación de hojas. Gladiolo. BYMV induce síntomas de rotura de color en las flores y un ligero moteado o punteado amarillento en las hojas (Fig. 1 I). Fresia. BYMV causa un amarilleo grave de las hojas, necrosis de las venas y manchas necróticas en los cormos. Alcachofa. Las plantasinfectadasmuestranpunteado amarillo y moteado de hojas. Cepas Bos et al. (1974) han dividido los aislados de BYMV en tres grupos distintos en base a la gama de huéspedes, los síntomas y las reacciones de cultivares de judía y guisante. La distinción de 10s grupos es especialmente importante en la mejora genética de la resistencia. Las cepas más importantes son las de necrosis de brote de judía, mosaico de guisante, necrosis de trébol rojo y la de carilla O chícharo.
Virus del mosaico amarillo de la judía: mosaico amarillo de hojas de gladiolo.
Fig. 11.
IdentlJicucicin y diugnosis El virus es moderadamenteantigénico. Laforma más sencilla y rápida de detectarloy de identificarlo es por ELISA, que permite procesar un amplio número de plantas (McLaughlin et al., 1984). La identificación de BYMV por ELISA puede hacerse en hojas y pétalos, pero no en cormos de gladiolo; la técnica puede tener valor potencial en la producción de material de propagacióndiagnosticado como sano (Stein et al., 1979). Se han identificado huéspedes herbáceos útiles como indicadoresdiferenciales (Hampton et al., 1978). Distribucicin geográficu El virus se ha señalado en la mayorparte de los países del mundo donde se cultivan leguminosas. Transmisicin Puede transmitirse de forma no persistente por más de 20 especies de pulgones,especialmente Acyrthosiphon pisum,Macrosiphumeuphorbiur, MYZUS persicue y Aphis fabae (Kennedy et al., 1962). La transmisión por semilla no es corriente, peropuede esperarse un 6% en Lupinus luteus (Corbett, 1958) y un 3-5% de Melilotus albus (Phatak, 1974). Importancia económica En la judía común cv. Red Mexican U.1.34, BYMV causa una reducción del 33% en el número de vainas
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Virus I por planta y del 41% en la producción de semilla en infecciones naturales de campo (Hampton, 1975). En haba se han señalado pérdidas tan elevadas como un 96,3% como resultado de infecciones graves tempranas (Frowd & Bernier, 1977). En una prospección se ha detectado que el 92% de los gladiolos ensayados en Holanda estaban infectados con BYMV (Nagel et al., 1983). Control
Las fuentes más importantes de infección parecen ser el trébol y el gladiolo, por tanto, no se deben cultivar judías cerca de estas especies. Se aconseja eliminar las primeras plantas infectadas tan pronto como se detecten, pero si el número de plantas infectadas aumenta rápidamente esta medida se hace impracticable. En pruebas de campo de tratamientos con insecticidas y con aceites minerales para proteger cultivos de judía verde, se ha visto que la producción se dobla en comparación con los controles no tratados (Singh ef d . , 1981). También se ha aplicado al lirio el control con aceites minerales (Deutsch & Loebenstein, 1967). Se puede aplicar el cultivo de meristemosapicales y la termoterapia para eliminar el virus en cultivos que se propagan vegetativamente. Así, Brants & Vermeulen (1965) han eliminado con éxito BYMV de la fresia. VERHOYEN & M E U N I E R
Virus del mosaico atenuado dellirio (iris mild mosaic virus, IMMV). Los únicos huéspedes infectados naturalmente por IMMV son especies deIris. El virus causa un mosaico atenuado en lirios bulbosos; se encuentra en todo el mundo y probablemente esté presente en la mayor parte de los cultivares de importancia comercial, que están totalmente infectados (CMI/AAB 324). Se transmite de forma no persistente por pulgones, siendo vectores eficaces M y zus persicae y Aphis gossypii. En lirio no se transmite por semilla. Tanto el virus del mosaico atenuado del lirio como el virus del mosaico grave del lirio se transmiten por pulgones y tienen partículas alargadas, pero se diferencian serológicamente Y también en huéspedes diferenciales. Se detecta por bioensayo en indicadores herbáceos y por ELISA. Pueden obtenerse plantas libres de virus a partir de las infectadas porcultivo de meristemos apicales.
Virus del mosaico común de la judía (Bean common mosaic virus, BCMV). (Sinónimo: virus del mosaico de la judía, bean mosaic virus; virus l de la judía, bean virus l )
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Descripción básica
BCMVtienepartículasfilamentosasdeunos 750x15 nm (CMIIAAB 73). Se han señalado subunidades proteicas dePm 32.800 d, acompañadas por una componente minoritaria de Pm 28.000 d (Mogha1 & Francki, 1976). El número estimado de residuos de aminoácidos es 290. En las células epidérmicas aparecen inclusionescitoplásmicas con aspecto de molinillo y rollos cuando se observan al microscopio electrónico. Huéspedes
En la naturaleza BCMV está limitado a especies de Phaseolus, principalmente P . vulgaris (judía común o judía verde).Algunos aislados pueden transmitirse artificialmente a otros huéspedes (Bos, 1970). Edermedades
BCMV causa mosaico común, necrosis de venas y necrosis de raíz, pero la naturaleza y la gravedad de los síntomas depende en gran parte de cuál sea el cultivar del huésped, el tiempo deinfección y las condicionesambientales. Los cultivares de judía pueden ser tolerantes, sensibles o hipersensibles, pero el tipo de reacción depende en gran parte de la cepa del virus. Los cultivares tolerantes pueden mostrar sólo un ligero estrechamiento de las hojas inoculadas sistémicamente; los cultivares sensibles pueden mostrar un mosaico rojizo rugoso de las hojas inferiores,enrollado o rizado de hojas superiores con mosaicismo y áreas verde oscuro a lo largo de las venas principales, y moteado y malformación de vainas. Por encima de 30" C con las cepas típicas, y por encima de 20" C con las cepas virulentas, puedetener lugar un enanismo grave y síntomas de necrosisradicular. Los cultivareshipersensibles reaccionan con necrosis localizada de venas a temperatura normal y con ennegrecimiento de raíces a temperatura elevada; estetipo de reacción da resistencia en campo y es dominante genéticamente. Cepas
Se han descrito varias cepas en conexióncon la mejora de la resistencia en el género Phaseolus: estas cepas se diferencian en cuanto a los síntomas que inducen Y las gamas de cultivares que son capaces de infectar (Drijfhout, 1978). Identificacicin y diagnosis
El virus puede identificarse por inspecciones visuales durante la estación de crecimiento o haciendo
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Capítulo 1
germinar lotes de semilla en el invernadero; ambos métodos son laboriosos y además pueden no detectar ciertasinfecciones. Un método más conveniente y fiable para la detección puede ser el ELISA, ya que el virus es moderadamente antigénico(Jafarpour et al., 1979). Distribución geogrrifjca
BCMV está muy extendido y pueden encontrarse en cualquierlugar en el que se cultive la judía común. Transmisicin
La fuente más importante de infección en campo es la semilla infectada; la transmisión porsemilla puede tener lugar con indices del 83%, pero depende del cultivar, de la temperatura anterior a la floración y de la precocidad de la infección; las plantas que se han infectado tras la floración no producen semilla infectada. BCMV se transmitepor pulgones, de forma no persistente (Kennedy et al., 1962) y se han señalado diversas especies de vectores, entre ellas Acyrthosiphurn pisum, Aphis fabae y Myzus persicae (Zettler, 1969).
por semilla en las plantas 11; ii) los pulgones sólo pueden introducir el virus a partir de cultivoss vecinos de genotipo I+I+;iii) la transmisión por pulgones a partir de plantas I1 con necrosis sistémica nunca se ha observado, por tanto la dispersión a partir de un cultivo I1 no tiene lugar. El cultivo exclusivo de cultivares 11 evitaría totalmente la infección de BCMV, ya que Phaseolus vulgaris es casi el Único huésped natural del virus (Drijfhout, 1978; Van Rheenen & Muigai, 1984). Importancia en investigacicin
Para comparar cepas se ha establecido un procedimiento standard de identificación basado en un conjunto de cultivares diferenciales de judía; éstos representan a 11 grupos de resistencia, determinados ensayando unos 450 cultivares de judía contra 8-10 cepas del virus. Las cepas y aislados del virus se clasifican en 10 grupos y subgrupos de patogeneicidad, de forma que se distinguen 10 cepas y las otrasse consideranaislados de ellas(Drijfhout, 1978). VERHOYEN & M E U N I E R
Virus del mosaico enanizante del maíz
(Maize dwarf mosaic virus, MDMV). (Sinónimos: virus del mosaico de la caña de azúcar, BCMV se ha considerado el virus más frecuente y sugarcane mosaic virus; virus del rayado rojo del destructivo de Phaseolusvulgaris. En el cv. Red sorgo, sorghum red stripe virus) Mexican U.I.34 se ha señalado como efecto de cepas moderadas y graves una reducción del número de Descripción básica vainas por planta del 50 y 64%, respectivamente, y MDMV tiene partículas filamentosas de unos una reducción en la producción de semilla del 53 y 7 5 0 13 ~ nm, con una única molécula de RNA de 6896, respectivamente. Las plantasinfectadaspor Pm 2,7-2,9X IO6 d (Pring & Langenberg, 1972; BCMV también tienden a producir menos semilla Hill & Benner, 1976) y unas 2.000 subunidades propor vaina (Hampton, 1975). Los cultivares toleranteicas de Pm 36.500 ó 28.500 d, estimadas por electes e hipersensibles reducen en gran medida la introforesis en SDS o por análisis de aminoácidos, cidencia en campo deBCMV en condiciones de clirespectivamente (Hill et al.,1973). El coeficiente de ma templado; en Condiciones tropicales, con temsedimentación de las partículas es 170+5S (ToSiC & peraturas elevadas, el virus siempre causa síntomas Ford, 1974). necróticos de hipersensibilidad.
Importancia econdmica
Control
Gama de huéspedes
Para controlar el virus es especialmente importante el uso de semilla libre de virus, ya que ésta es la forma principal de transmisión. La mejora genética y el uso de cultivares con genes 11 también reduce las pérdidas de producción. La incidencia de la enfermedadencultivares I 1 esmenorqueen cultivares I + I A , ya que: i) el virus no se transmite
La gama de huéspedesincluye a más de 250 especies de más de 60 géneros. Además del maíz, los huéspedes más importantes son Saccharum, Sorghum, Setaria y Panicum. Algunas malas hierbas, como Sorghum halepense. actúan como fuentesnaturales y perennesde inóculo en condiciones decampo (CMI/AAB 88).
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virus I
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Edermedades
Identificación y diagnosis
El principal síntoma queMDMV induce en sus huéspedes es un mosaico, pero en algunos, por ejemplo algunas especies deBrornus, Loliurn, Erernopyrurn, y Stipa, Oryza,Phalaris,Rottboellia,Sporobolus no causa síntomas. Otros huéspedes, como algunos cultivares de sorgo, reaccionan con necrosis localizadas en lashojasinoculadascon la cepa B de MDMV. Lo más corriente es quelas plantasde maíz se infecten durante el segundo y tercer mes de crecimiento, pero puede habernuevas infecciones hasta el final del ciclo; los síntomas de mosaico aparecen primero en la hoja más joven, en la base de esta aparecen puntos, manchas y estrías cloróticas que posteriormente se extienden a toda la lámina foliar y aparecen en las hojas nuevas; también pueden verse rayasy líneas cloróticas.En algunas líneas puras no aparecen síntomas. Las plantas de maíz infectadas muestrantambién una disminución de su altura (hasta el 18%) debido al acortamiento de los entrenudos superiores,un retraso decrecimiento (12 semanas), esterilidad más frecuente (hastael 25%) y mazorcas menores y parcialmenteinfértiles.El momento de infección y la susceptibilidad del cultivar de maíz influyen en la intensidad de síntomas y en la concentración que alcanza el virus. En sorgo distintas cepas de MDMV causan necrosis de hojas inoculadas, mosaico, rayado rojo y necrosis sistémica de las hojas nuevas. Algunos cultivares de sorgo pueden utilizarse para diferenciar e identificar las cepas de MDMV, pero también los hay que no muestran síntomas, y otros resistentes. En muchas regionesS. hafepense está infectado casi al 100%; en primavera, poco después de la emergencia de la planta, pueden verse síntomas de mosaico, normalmente rayas y estriados cloróticos; posteriormente durante la estación a este mosaico se une un rayado rojo.
La identificación debería basarse en los síntomas, transmisión mecánicay por pulgones,gama de huéspedes y reacción de cultivares diferenciales de sorgo, morfología de la partícula viral, propiedades físicas y biofíricas y serología. Se ha encontrado que el ELISA es un método muy sensible por el que puede detectarse 1 ng de MDMVlml. MDMV-A infecta a S . haleaense, causa mosaico Y más raras veces necrosis en los cv.de sorgo Atlas, Rio Y SA8735; más a menudo causa necrosis en NM31. MDMV-B no infecta aS . halepense Y causa necrosis localizadas en las hojas inoculares de los cvs. Atlas, NM31 y SA8735; esta cepa causa un mosaico débil en el cv. Martin de sorgo y bandeado clorótico y algunas manchasnecróticas en el cv. Rio (ToSid & Ford, 1982). La infección de MDMV puede prospectarse porfotografía aérea, pudiendo utilizarse eltipo 8443 de Ektachrome parafotografía aérea de infrarrojo. Distribución geogrrifica
Está extendido en el Sur y Sudeste de Europa y también se encuentra en algunos países de Europa Central. Asimismo se ha encontrado enAmérica del Norte y del Sur, Africa, Asia y Australia. Transmisión
MDMV se transmite mecánicamente por pulgones y por semilla. Se han señalado más de IO especies
de pulgones que transmiten MDMV de forma no persistente, permaneciendo virulíferos hasta 6 h; entre los vectores más eficaces están Schizaphis ~rarninurn, Rhopalosiphon padiy Myzus persicae. La transmisión por semilla en maíz tiene lugar en porcentajes muy bajos (0,Ol-0,02%), pero enalgunas líneas puras puede alcanzar el 0,2%.
Cepas
Se han descritohasta el momento doscepas, la cepa A infecta a S . halepense y está muy extendida en Europa; es idéntica a las MDMV-A y SCMV-Jg (virus del mosaico de la caña de azúcar-Jg), que se han descrito en USA y otros lugares. La cepa B no infecta a S. halepense, y en Europa sólo se ha encontrado en Francia (Signoret, 1974); es idéntica a las MDMV-B y SCMV-E que se han descrito en USA y otros lugares (ToSiC & Ford, 1982); se ha encontrado protección cruzada parcial entre las cepas A y B y entre éstas y otras cepas de SCMV (ToSid,1981).
Importancia económica
La mayor parte de los híbridos de maíz son sensibles a MDMV y pueden alcanzarse indices de infección del 25 al SO% y hastadel 80%. El maíz dulce y algunaslíneas puras puedeninfectarse hastael 100%. Un cuarto de las plantas de maíz infectadas por el mosaico enanizante son estériles y en las plantas afectadas fértiles la producción puede disminuir en un 32%, lo que supone que si están afectadas el 100% de las plantas, la producción total puede reducirse hasta un 60% (ToSiC & MiSoviC, 1967). También hay que tener en cuenta que tienen lugar
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Capítulo I
cambios de calidad; por ejemplo, el contenido de aceite de los granos de las plantas infectadas puede reducirse en un 30%. Se ha implicado a MDMV junto con otros virus en la necrosis letal epidémica de maíz de 1978, en Kansas (USA). La infección por MDMV aumenta la susceptibilidad del maíz a algunoshongos, como, porejemplo, Gibberella zeae, Ustilago maydis, Puccinia sorghi, Setosphaeria turcica Y Cochliobolusheterostrophus. Se ha encontrado un efecto sinérgico entre MDMV y nematodos y también con Ostrinia nubilalis. Algunos hongos esporulan más en las plantas de maíz infectadas con MDMV y las conidias son mayores y más viables. Cuando los cultivares de sorgo para la producción de grano reaccionan ante MDMV con síntomas de mosaico, la producciónpuedereducirsehasta un 54%. En algunos cultivares de sorgo, las plantas que muestran mosaico y rayado rojo mueren prematuramente.
Control
El mosaico del maíz puede controlarse desarrollando hibridos resistentes o por erradicación de S . halepense y otras fuentes de virus. Se ha demostrado que distintaslíneas puras o hibridos de maíz difieren en su susceptibilidad a MDMV y algunos son muy resistentes o hastainmunes: la resistenciaparece ser parcialmente dominante. Las siembras tempranaspueden estar correlacionadascon una menor incidencia de MDMV, pero hay resultados contradictorios; quizá dependa de la actividad estaciona1 del vector. TOSIC
Virus del mosaico grave del lirio (iris severe mosaic virus). Probablemente sea un miembro de los potyvirus. En lirios bulbosos induce clorosis grave de hojas,cambios de coloración, enanismo y fuertes rupturas de color en las flores (CMIIAAB 116). Se transmite por pulgones y se diferencia serológicamente del virus del mosaico atenuado del lirio, del que puede separarse en huéspedes diferenciales. Se detecta por ELISA o por bioensayo en indicadores herbáceos. Pueden obtenerse plantas libres de virus por cultivo de meristemos apicales. Virus del mosaicode las venas de la glicinia (wisteria vein mosaic virus). Es un posible potyvirus que causa un cambio de color amarillo brillante, aclarado de venas y moteado o manchado difuso en la trepadora ornamental Wisteria floribunda. Las hojas
con cambio de color también pueden mostrar malformaciones (Bos, 1970). Sólo se ha detectado en Europa. Virus del moteado de las venas del clavel (carnation vein mottle virus, CVMC). A veces causa manchas cloróticas Y áreas verde oscuras a lo largo de las venas de las hojas del clavel (Poupet & Marais, 19731, pero tambiénpuedeinducir malformación grave de pétalos con ruptura de color de flores, sobre todo en algunos cultivares mediterráneos susceptibles (Poupet, 1971). El virus (partículas de unos 790 nm de longitud) se transmite por pulgones y por jugo celular. Sedetecta fácilmente en clavel por inoculación mecánica a Chenopodium quinoa o a Silenearmeniu (CMIIAAB 78). Loscultivares infectados de clavel pueden regenerarse por cultivo de meristemos apicales. DEVERGNE
Virus del punteado amarillo del calabacín (zucchini yellow fleck virus). Se ha señalado en Italia y en Grecia y causa en las hojas del calabacín manchas amarillas en forma de cabeza de alfiler, que a menudo se unen dando lugar a manchas mayores, a lo que sigue amarilleogeneralizado y necrosis. Las plantas se enanizan ligeramente, los frutos aparecen mal formados y la producción puede reducirse considerablemente. La gama dehuéspedes naturales incluye el pepino, el melón Y la sandía. La gama de huéspedes experimentales se limita a las cucurbitáceas.Se transmite de forma no persistente por pulgones, se detectapor inoculación mecánicaa calabaza (lesiones localizadas necróticas seguidas de necrosis y muerte de plántulas o, si la planta sobrevive, un punteado sistémico amarillo) y a Lagenaria siceraria (aclarado de venas sistémico) o por IME (Vovlas et a l . , 1981). MAKTELLI
Virus del rayado amarillo del narciso (narcissus Yellow stripe virus, NYSV).Causa laenfermedad viral del narciso conocida desde hace más tiempo Y de mayor importancia, que consiste en un bandeado Y rizado grave de las hojas y en ruptura de color en las flores (Brunt, 1971). El virus, probablemente un potyvirus, setransmite por el jugo celular Y hay una dispersión lenta por pulgones (de forma no persistente). Las partículas virales (755 nm de longitud) se detectan fácilmente por microscopía electrónica de preparaciones de jugo celular con tinción negativa. Las plantas infectadas muestran síntomas claros, se reconocen fácilmente en los campos de narcisos y se pueden eliminar (CMIIAAB 76).
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virus I
Virus del rayado amarillo del puerro (Leek yellow stripe virus, LYSV) Descripción básica, huéspedes y edermedades
LYSV tienepartículasfilamentosasflexuosas de unos 820 nm (CMI/AAB 240). La gama de huéspedes es muy limitada: de 32 especies de Allium ensayadas, solamente resultaron susceptibles 9, de las que la mayor parte son asintomáticas yio muy difíciles de infectar; la mayor parte de ellas sólo se infecta muy raras veces en la naturaleza (p. ej., cebolla, chalote) (Graichen, 1978). En el puerro aparecen síntomas de rayado amarillo clorótico más o menos graves según el cultivar y el momento de la infección. La helada afecta gravemente la calidad de la planta infectada. Las infecciones mixtas por LYSV y el virus latente del chalote (SLV) agravan los síntomas debidos a LYSV (Paludan, 1980). Identficucicin y diagnosis
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ropa, un período de cultivo librede puerro. Seaconseja la protección de los semilleros y la eliminación selectiva de las primeras plantas infectadas. Se han ensayado numerosos cultivares y todos han resultado ser susceptibles. Se ha descubierto una fuente de inmunidad en Allium ampeloarasurn (cv. Kurrat, de Egipto),que se ha cruzadorecientemente con A . porrum (Bos et al., 1978; Van der Meer, 1980). LOT
Virus de la rotura de color del tulipán (Tulip breaking virus, TBV) Descripcicin básica
TBV (CMIIAAB 71) tiene partículas flexuosas de unos 740 nm de longitud, con una única molécula de RNA 3,5 X IO6 d de Pm. Es un buen inmunógeno. Huéspedes
En Chenopodium amarantico1or y C . quinoa aparecen lesiones localizadas cloróticas a las 2 y 3 semanas, respectivamente, trasla inoculación, que se hacen evidentes al senescer las hojas; la infección en estos huéspedes no es sistémica. Unas lesiones localizadas necróticas menores, que en especies de Chenopodium aparecen con mayor rapidez, pueden ser debidas al virus latente del chalote, que a menudo infecta al puerro. No hay ninguna planta que pueda considerarse u n huésped diagnóstico práctico. La microscopía óptica de epidermis teñidas de hojas infectadas de puerro muestra fácilmente en el citoplasma la presencia de cuerpos de inclusión característicos. En la actualidad, la fiabilidad y sensibilidad del ELISA y del ensayo biológico en C . amarunticolor se estáncomparando.LaIMEes también útil para unadiagnosisrápida y permite además observar la infección doble con SLV.
TBV infecta naturalmente a especies de Tulipa, Lilium y Fritillaria (Liliaceae). La transmisión mecánica porjugo celular es difícil y sólo entre especies de estos géneros; también puede transmitirse por injerto de bulbos. Se ha señalado que TBV no infecta a dicotiledóneas. Un aislado de Lilium longiflorum se ha transmitido a Chenopodium amaranticolor (Alper et al., 1982). Cepas
Se han distinguido, según la gravedad de los síntomas de ruptura de color en tulipanes (CMII AAB 71), cepas severas (STBV) y atenuadas (MTBV). Probablementeexisten otrascepasde TBV en azucenas. Edermedades
Transmisión, distribución geogrLifica e importancia económica
LYSV se transmite por unas 50 especies de pulgones de formano persistente. Seha identificado en Nueva Zelanda y está ampliamente distribuido en Europa. En varios países europeos se considera como una de las enfermedades principales del puerro. Control
La única fuente deinfección de LYSV es el puerro, pero es imposible establecer, por lo menos en Eu-
En tulipán (Fig. 12), TBV causa distintos tipos de rotura de color (propia, total y común), según la cepa de virus Y el cultivar de huésped. La rotura de color esmuy clara en cultivares rojo y morado y no aparece en los blancos, amarillos, pardos o rojo oscuro. La ‘rotura común’ es la más corriente, los pétalos muestran cambiode color (amarillo o blanco en caso de ‘rotura total’) en algunas zonas y en otras el color esmás intenso (‘rotura propia’). Cuando en el siglo X V I se introdujeron por primera vez los tulipanes en Europa la rotura de color tenía un valor ornamental, pero en la actualidad se considera una
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74 (Derks et al., 1982) y para detectar TBV con fiabilidad se necesita preincubar las muestras con ceMasas o hemicelulasas. Durante la estación de crecimiento TBV se detecta en hojas de tulipán y en bulbos; durante el almacenamiento puede también detectarse enbulbos de tulipán y azucena infectados primariamente(Beüersbergen & van derHulst, 1980).
Distribución geogr&ca
Se ha señalado la presencia del virus en todas las zonas templadas donde abundan los pulgones vectores al principio de la estación vegetativa.
Transmisión
Fig. 12. Virus de la rotura de color del tulipán: rotura de color en flor de tulipán.
enfermedad. Las plantas infectadas que no muestran síntomas en lasflorespuedendesarrollar un moteado foliar (mosaico del tulipán), cuya intensidad varía con el tiempo. A veces los tallos florales muestran manchas verde claro. Las plantas infectadas normalmenteproducenflores y bulbos menores que las sanas. En la azucena ( L . longlflorum, L . speciosum), TBV causa moteadoy moteado estriado;en algunos cultivares, cuando TBV aparece asociado conel virus asintomático dela azucena, se pueden observar manchas en anillo pardas en las hojas externas de los bulbos (Asjes et al., 1973); en relación con este complejoviraltambién seencuentra un moteado foliar más o menos grave y un moteado estriado; asimismo, afectaa la calidad de las plantas forzadas (flores mal formadas, reducción de la vida de la flor cortada). Identficación y diagnosis
La presencia de síntomasflorales es un criterio fácil y fiable para detectar tulipanes enfermos. Sin embargo la selecciónvisual en basesólo a los síntomas foliares (p. ej., en cultivares que no muestran síntomas florales o en plantas demasiado jóvenespara florecer) esmuy difícil. La detección serológica por IME o ELISA da resultadosfiables,pero se han encontrado ciertos problemas; para preparar antisueros a TBV se necesitan precauciones especiales
TBV se transmite por varias especies de pulgones de forma no persistente; lamáseficaz es M y z u s persicae, otras son Aphis gossypii, A. fabaey Macrosiphum euphorbiae.
Importancia económica
El virus de la rotura de color del tulipán es uno de los más extendidos en la producción de bulbo de tulipán; causa pérdida de las características varietales y es un componente principal de la calidad de los bulbos del tulipán. Las partidasinfectadas de bulbo tienen menos valor comercial.
Control
La inspección visual en campo durantela primavera es esencial para controlar TBV en tulipanes. Es posible mantener material limpio si el nivel de infección no es demasiado altoy si la inspección de campo es detallada y va acompañada deerradicación en aquellos cultivares que muestran síntomas de rotura de color en flores. Los tulipanes infectados primariamente n o muestran síntomas en la misma estación.Los cultivaresamarillos o blancos que no muestran síntomas en flores son reservorios potenciales del virus y deben aislarse. Pueden obtenerse plantaslibres de virus por cultivo de tejido o de meristemos. El tratamiento con aceites minerales reduce la dispersión del virus. La detección serológica (ELISA) ha permitido controlar la presencia del virus durante el almacenamiento de las partidas comerciales y desarrollar programas de prospecciones en masa para su detección en bulbos. ALBOUY
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Virus de la sharka (Sinónimo: virus de viruela del ciruelo, plum pox virus, PPV) Descripción básica
La partícula viral de PPV (CMI/AAB70; KerIan & Dunez, 1976) es filamentosa, de unos 750 X 15 nm, y contiene una única molécula de RNA de 3 3 X lo6 d. Las suspensiones viralessonbuenos inmunógenos. Huéspedes
PPV infecta a todos los frutales del género Prunus excepto guindo y cerezo; ocasionalmente puede infectar al almendro. También infectaa la mayor parte de las especies silvestres de Prunus, especialmente P. spinosa, que es una fuentenatural importante de infección. El virus puede transmitirse artificialmente a P. rnahaleb (pero la infección permanece localizada), a Sorbus domestica y a variasplantas herbáceas. Eqferrnedades
En albaricoquero, ciruelo y melocotonero se observan síntomas graves,el virus causa la viruela de los frutos y a menudo también síntomas foliares claros (Lansac et al., 1979). Albaricoquero. Durante la primavera se desarrollan en las hojas líneas, anillos o manchas cloróticas verde pálido que permanecen hasta la mitad del verano; los frutos muestrananillos cloróticosy amarillos con frecuentes deformaciones graves, surcosirregulares y raras vecesgomosis interna. En los huesos pueden observarse anillos y manchas definidos, al principio amarillos, queempardecen al secarse el hueso (Fig. 13).
Ciruelo. En primavera se desarrollan en las hojas anillos o áreas difusas verde pálido; en algunos cultivares estos síntomas desaparecen en verano. LOS frutos de los cultivares susceptibles muestran deformaciones graves con surcosirregulares, en la carne aparecen cambios de colorrojizos y en los huesos se desarrollan manchas pardas a la vez que gomosis y necrosis interna. En cultivares afectados deforma grave se ha observado una disminución del contenido de azúcar del fruto y un aumento de la acidez. Los frutos caen prematuramente, algunas semanas antes de madurar, especialmente en los cultivares tardíos. Melocotonero. A lo largo de las venas secundarias y terciarias de las hojas pueden desarrollarse líneas y pequeñas áreas cloróticas, normalmente difíciles de observar en campo. Los síntomas en fruto, que aparecen claramente de4-6 semanas antes dela madurez, consisten enanillos o manchas blancas o verdes sobre la carne de los cultivares blancos o amarillos, respectivamente (lámina 3). En los cultivares no susceptibles pueden observarse deformaciones ligeras. En las nectarinaslos síntomas son similares. Casi todos los cultivares conocidos de albaricoquero, ciruelo y melocotonero sonsusceptiblesa PPV, pero algunos no muestransíntomas cuando están infectados (Lansac et al.,1979). Se ha descrito resistencia a algunas cepas del virus en dos cyltivares de ciruelo y u n o de albaricoquero (Suti6 & RankoviC, 1981,1983). Todos los patrones normales ( P . cerasifera, P. rnariana, P. domestica, P . persica, etc.) son susceptibles. Cepas
Se han descrito varias cepas en base a, su patogeneicidad y transmisión por pulgones (SutiC et a!., 1971; Krczal & Kunze, 1976; Massonie & Maison, 1976). Se han descrito dos serotipos que están próximamenterelacionados y la variación antigénica del virus pareceser limitada (Kerlan & Dunez, 1979). Identlficución y diagnosis
Fig. 13. Virus de la sharka: manchas sobre huesos de
albaricoque.
El virus puede detectarse por inspección visual de los síntomas durante la estación de crecimiento; sin embargo el diagnóstico es esencial ya que los síntomaspuedenserinespecíficos y pueden desaparecer durante el curso de la estación vegetativa y, asimismo, muchos cultivarespermanecenasintomaticos tras la infección. Pueden utilizarse dos técnicas sensibles y fiables: i) transmisión por injerto (injertoconastilla)enmelocotonerosfrancos (GF305) que, en invernadero, en 1-2 meses muestran
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Capítulo 1
los síntomas foliarestípicos(aclare0 de venas y manchas a lo largo de éstas, rizado en forma de sacacorchos de las hojas); ii) la prueba ELISA es un método muy eficaz, sensible y fiable para la detección de PPV.También es rápida y sensible la técnica IME(Kerlan et al.,1981). La dificultad principal se deriva de la distribución irregular del virus dentro del árbol infectado, que obliga a procesar varias muestras, al menos cinco, por cada árbol. Las muestras deben consistir en hojas bien expandidas, preferiblemente de la parte externa del árbol.
producir de forma rentable. En los países en los que la enfermedad sólo se ha localizado en zonas limitadas (Francia, Holanda, Suiza, ReinoUnido), se ha aplicado una política severa de erradicación;las nuevas plantaciones entre las áreas no infectadas se realizan con material librede virus. Hay que prestar especial atención a posibles reservorios de virus en especies silvestres dePrunus, especialmente P. spinosa. Se han hecho ensayos preliminares de protección cruzada. El índice de dispersión del virus puede disminuirse por control químico de los vectores.
Distribución geogrcifica Importancia en investigación Probablemente elvirus seencuentreahora en la mayor parte de los países europeos, pero su disAlgunas cepas de PPV,a pesar de que se transmitan persión a partir de Bulgaria se ha observado prinfácilmente por injerto, no se transmiten por pulgoc i p a l m e n t e d u r a n t e los últimos 20-30 años nes, lo que quizá se explique por mecanismos que (EPPO 96). En el Este y Sureste de Europa es donde impliquen a un factor de ayuda, bien conocido en está más extendido y causa peores daños. De moel grupode los potyvirus. La susceptibilidad del mento, fuera de Europa sólo se ha detectado en ciruelo a PPV puede estar influida por interferencia Turquía, Chipre y Siria. con el virus de las manchas cloróticas delmanzano, muy común. Parecen existir algunos genes de re& RankoviC, 1981, 1983) y sistencia a PPV (SutiC Transmisión podrían utilizarse para obtenerhíbridos comerciales PPV se transmite por pulgones de forma no persisresistentes a las cepas predominantes de PPV; este tente, portado en los estiletes. De 10 especies de tipo de investigación también puedeincluir la mejora pulgones señaladas como vectores dePPV, las más de la resistencia a los pulgones (Maison et al.,1983). eficaces son Myzus persicae, Brachycaudus helyD U N E Z & SUTIC chrise, B . cardui y Phorodon humuli. Algunos trabajos indican la posibilidad de su transmisión Por Virus 1 del espárrago (asparagus virus 1) (sinónimo: semilla. virus B del espárrago, asparagus virus B). Se encuentra en todo elmundo. En general es asintomatico en las plantas infectadas de espárrago, pero Importancia económica cuando está asociado con el virus 2 del espárrago Dado lo extendido y grave de la enfermedad, PPV (ver éste) causasíntomas de decaimiento. Se transpuede considerarse como uno de los virus más immite por pulgones (Myzus persicae) de forma no portantes en Europa. En Polonia Y Grecia el 70% persistente, se detecta por inoculación mecánica a (en algunas áreas el 100%) de los árbolesse enChenopodium amaranticolor (las hcias inoculadas cuentran infectados. En Yugoslavia están infectados muestran manchas en anillo necróticas a los diez unos 15 millones de ciruelos, enBulgaria el 80-100% días) y por serología, especialmente por IME (Berdel fruto cae prematuramente. En muchospaíses taccini & Marani, 1983; Fujisawa et al., 1983). Se los árboles infectados no pueden exportarse e incontrola porpropagación de plantas sanas obtenidas cluso en países en donde la enfermedad ya se ha de semilla libre de virus o por cultivo de meristemos detectado, pero todavía no seha establecido, la exapicales. portación de estaquillas y patrones esproblemática. BERTACCINI & MARANI Control
La posibilidad de controlar la enfermedad depende principalmente del nivel de infección; en áreas con altos niveles de infección, en las que no es posible eliminar los árboles infectados,los agricultores pueden reemplazarcultivares susceptiblespor otros que 10 sean menos o por cultivares tolerantes quepuedan
Virus Y de la patata (Potato virus Y, PVY) Descripción básica
PVY es el miembro tipo del grupo de 10s potyvirus (CMI/AAB 242). Las partículas virales tienen una
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Virus I estructura helicoidal,son de forma filamentosa Y flexibles y miden unos 730 X 11 nm.Sedimentan como un Único componente con un coeficiente de 150s. Las subunidades proteicas constan de un único polipéptido de unos 33.000 d de Pm. PVY es altamente inmunogénico. Huéspedes
Probablemente la gama natural de huéspedes se limita a las Solanaceae, pero mecánicamente se ha transmitido el virus a miembros de otras familias (por ejemplo, Chenopodiaceae, Leguminosae,Compositae). La gama de huéspedes incluye a más de 100 especies. Principales erlfermedades
PVY causaenfermedadesde importancia económica en patata, tabaco,pimiento y tomate. Son muy comentes las infecciones múltiples con otros virus. En la patata, igual que en otros huéspedes, los síntomas varían según la cepa (ver más adelante). En el caso de las cepas PVYN los síntomas primarios (del primer año) alfinal de la estación decrecimiento son a menudo leves (moteado dela patata); los síntomas secundarios suelen ser más claros y varían de un moteado atenuadoa uno grave; raravez aparece necrosis. En el caso de las cepas PVYo los síntomas primarios son un moteado y una necrosis de los foliolos seguida por la muerte de las hojas que caen de las plantas o permanecen colgando del tallo (hoja caída estriada de la patata); las plantas infectadas secundariamenteaparecenenanizadas, con hojas arrugadas y fruncidas (mosaico rugoso de la patata); los síntomas necróticos normalmente son menos graves que en el caso de infección primaria. En el caso delas cepas PVYc los síntomas primarios y secundarios son moteado, arrugado y bandeado necrótico de hojas, peciolos y tallos (estriado punteado de la patata). También puede aparecer necrosis en los tubérculos. En el tabaco las cepas PVYo causan aclarado de venas y epinastia, seguidos de moteadoy bandeado de venas (bandeado de las venas del tabaco). Las cepas PVY” causan síntomas primariossimilares, con una aparición posterior de lesiones necróticas repartidas en las hojas; las venas primarias de las hojas totalmente desarrolladas empardecen,las hojas colapsan prematuramente contra el tallo y en lo alto de la planta se mantiene sólo un pequeño ramillete de hojas (necrosis de venasdel tabaco). h e de aparecer necrosis de tallo, especialmente cerca de la base (cepasPVY”). En el pimiento PVY causa
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un mosaico con moteado y arrugado de las hojas apicales y un bandeado oscuro de las venas en las hojas totalmente expandidas; no haysíntomas típicos en fruto. Cepas
Pueden distinguirse tres grupos de cepas según los síntomas que causan en tabaco, patata Y Physalis floridana. PVYo son las cepas comunes, PVYN son las cepas causantes de necrosis o de necrosis de venas de tabacoy PVYc son las cepas causantes de estriado punteado (incluyendo al virus C de la patata). Sin embargo hay cepas que no pertenecen a ninguno de estos grupos. Existen diferencias serológicas entrecepas,pero no se correlacionan de forma consistente con los grupos mencionados anteriormente; en general las diferencias serológicas entre cepas no pueden demostrarse por reacciones cruzadas en la prueba de la precipitina utilizando antisueros convencionales (Gugerli & Fries, 1983), pero sí por técnicasde absorción cruzada(Leiser & Richter, 1979) o por pruebas ELISA con anticuerpos monoclonales (Gugerli & Fries, 1983). Identificación y diagnosis
La mejor forma de identificación rápida es por medio de pruebas serológicas de inmunodifusión; con anticuerpos seleccionados cuidadosamente pueden obtenerse buenos resultados tras degradar los extractos de hojas con pirrolidina utilizando la prueba de inmunodifusión radial (Shepard, 1972; Richter et al., 1979) o añadiendo SDS al gel de agar (Purcifull & Batchelor, 1977), en el caso de prueba de doble difusión. En planes de certificación de patata se usan pruebas serológicas como la de microprecipitina en gota, inmunodifusión radial o, con más frecuencia, bioensayos con hojas desprendidas de determinadas especies (Solanumdemissum X S . tuberosum ‘A6’, S. demissum ‘Y’ o S. chacoense ‘TEL’); en estos casos aparecen lesiones localizadas necróticas tras la inoculación con la mayor parte de las cepas. Recientemente se ha demostrado que una forma más fiable de diagnosis en masa es usando el ELISA doble sandwich (Gugerli & Gehriger, 1980; Vetten et al., 1983). Distribución geogr&ka y transmisión
PVY se encuentra en todo el mundo y se transmite en la naturaleza de forma no persistente porvarias especies depulgones, de las que el vector máseficaz es MYZUSpersicae. La transmisión de PVY y otros
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Capítulo 1
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potyvirus por pulgones puede depender de la presencia en los extractos de la planta de un componente de ayuda que es una proteína codificada por el virus (Thornbury & Pirone, 1983).
la cápsida (17-18.000 d). Se han descrito RNAs subgenómicos uno de ellos es el mensGero para la proteína de la cápsida. Son virus fáciles de transmitir mecánicamente. El miembro tipo es el virus del mosaico del tabaco (CMUAAB 184).
Importancia económica
Virus de los anillos del odontoglossum (odontoglossum rinspot virus,ORSV). (CMUAAB 155). Se encuentra en todo el mundo en orquídeas cultivadas. Muchasplantaspermanecen sin desarrollarsíntomas tras la infección, otras muestran anillos pardos necróticos Y moteado foliar o ruptura de colores en las orquídeas tipo cattleya. Se detecta porinoculación mecánica, IME, pruebas serológicas de precipitación Y ELISA. Se controlaporpropagación de plantas sanas Y profilaxis severa.
Según la cepa de virus, el cultivar de patata y el momento de infección, PVY puede causar pérdidas de producción del 10 al 80%. Aunque menos graves en cuanto a la reducciónde producción, durantelos afios 50, las cepas PVYN han causado en Europa epidemias ruinosas en algunos cultivares aprobados de patata. En tabaco,las cepas PVYN son altamente destructivasen los cultivaressensibles y pueden causar lapérdidacompleta de la cosecha. En pimiento y tomate tienen lugar pérdidas de producción, especialmente en el caso deinfecciones mixtas con otros virus (virus del mosaico del pepino, virus del mosaico del tabaco). Control
PVY es principalmente un problema de cultivos al airelibre. La producción de material de siembra libre de virus ha sido la base de un control efectivo. Las principales medidas de control son: i) tratar con aceites minerales ligeros o utilizarsuperficiesreflectantes o amarillaspegajosaspara disminuir la dispersión de PVY en campo; ii) no cultivar solanáceas susceptibles cerca de otros cultivos susceptibles; iii) en el caso de cultivos para producción de patata de siembra, cosechar temprano las patatas tras destruir la parte aérea, para impedir la dispersión del virus a los tubérculos; iv) mejora genética de la resistencia. En la actualidad se desarrollan programas de mejora genética con éxito en patata, tabaco y pimiento. Importancia en investigación
Son aspectos interesantes el mecanismo de transmisión por pulgones y su relación con el factor de ayuda, las proteínas codificadas por el virusque forman cuerpos deinclusión y el mapeo delgenomio (Hiebert & Dougherty, 1981).
ALBOUY
Virus del ápice fasciculado de la patata(potato moptop virus, PMTV)*. Probablemente se encuentre en todos los lugares en que se cultiva patata, principalmente en la región andina y en América del Norte Y Europa. Causa un enanismo extremo (ápice fasciculado) Y bandas amarillas, pardas o cloróticas en partes dela hoja en diversos genotipos de patata (de forma no consistente) y anillos o arcos pardos en los tubérculosdealgunoscultivares(CMI/ AAB 138). Se transmitepor el hongo de la sarna Spongospora subterranea. Se detecta por inoculación mecánica a Chenopodium amarunticolor o Nicotiana debneyi o por IME. El vector puede controlarse con sales de Zn o disminuyendo el pH del suelo con azufre (Cooper et al., 1976). COOPER
Virus del mosaico del tabaco (Tobacco mosaic virus, TMV) Descripcicin básica
TMV (cepa tipo) es el miembro tipo del grupo de los tobamovirus. El virión es una partícula tubular rígida de unos 18 x 300 nm, con un coeficiente de sedimentación de unos 149s. TMV es un buen inmunógeno (CMI/AAB 151; CMUAAB 156).
RICHTER
Huéspedes GRUPO DE LOS TOBAMOVIRUS
TMV puede transmitirse a numerosas especies de 30 familias de angiospermas. Sólo tiene importancia económica en las solanáceas; puede infectar natu-
Tienen partículas alargadas rígidas con una molécula de RNA monocatenario, de sentidopositivo (Pm 2 x IO6 d) y una única especie polipeptídica en
_ _ ~ *Actualmente, se considera un
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fUrOVirus
(ver cap. 3).
Virus 1 ralmente a tabaco, tomate, pimiento, raramente a berenjena y a solanáceas silvestres. Ederrnedadcs
Se observan síntomas graves en tabaco, tomate, pimiento y a veces enpetunia (Marchoux et al., 1983). En tabaco los primeros síntomas de infección son aclarado de venas, seguido por bandeado de venas y mosaico: las hojas infectadaspuedentambién mostrar ampollas verdes elevadas y áreas amarillas hundidas; en caso de infección grave temprana las plantas normalmente se enanizan y la lámina de la hoja se reduce considerablemente, adquiriendo un aspecto filiforme. En tomatelos síntomas varíande intensidad según la cepa, el cultivar, la edad de la planta y las condiciones climáticas. La enfermedad es más grave en cultivos protegidos que en plantas cultivadas al aire libre. En verano la reacción más común es la aparición en las hojas de áreas moteadas de verde oscuro y claro; en invierno, en condiciones de baja intensidad luminosa, de días cortos y de temperaturas por debajo de 20" C, las plantas aparecen a menudo enanizadas y las hojas en forma de 'hoja de helecho', con un ligero moteado. Algunas cepas pueden causar un moteado amarillo muy vistoso (mosaico aucuba). Normalmente los frutos no muestran síntomas marcados, aunque pueden reducirse en número y tamaño. Lainfección por algunas cepas de tomate, cuando los frutos ya están desarrollados pero todavía no están maduros, puede causar necrosis interna o un empardecimiento o bronceado interno de los frutos. La infección de pimiento por TMV causa un moteado amarillo verdoso de las hojas jóvenes, que se rizan ligeramente y adquieren forma irregular. Algunas cepas del tomate causanun estriado pardo de tallo y ramas, seguido de necrosis foliar grave y abscisión de hojas. Las plantas afectadas gravemente se enanizan y los frutos son a menudo pequeños y están moteados y arrugados. Cepas
Los aislados naturales de TMV se clasifican en dos grupos principales:virusdelmosaico del tabaco (cepa tipo) (CMUAAB 151) Y cepas del virus del mosaico del tomate (CMIIAAB 156). Las cepas de tabaco infectan principalmente a tabaco y raras veces O con dificultad a tomate: la cepa U1 es la cepa tipo utilizada en todo el mundo; la cepa U2 se diferencia dela cepa U1 en característicasbiológicas, serológicas Y químicas. Recientemente se han des-
crito en varios países europeos cepas inusuales de pimiento que pertenecen al grupo de cepas de tabaco (Pop, 1979; Rast, 1979: Gebré-Selassié eral., 1981); Boukema (1980) ha propuesto una clasificación basada e n genotipos de pimiento. Las cepas de tomate se han clasificado por su capacidad de inducir síntomas en plantas de ciertas líneas isogénicas de tomate que poseen los genes de resistenciaTm-1, Tm-2 o Tm-2'. El sistema europeo deidentificación es el que más se usaen la actualidad (Pelham, 1972). Identificación y diagnosis
El virus no puede identificarse inequívocamente en base a los síntomasvisuales en los cultivos. Son buenos huéspedes indicadores Datura stramonium, Nicotianaglutinosa y N . tabacurn con el gen de hipersensibilidad N. Sehan utilizado varias especies de Nicotiana para distinguir las cepas de tomate de las de tabaco; N . sylvestriss da lesiones localizadas con cepas de tomatee infección sistémica con cepas de tabaco; en N . tabacum cv. White Burley o Paraguay y en N . rustica, la mayor parte de las cepas de tomate inducen lesiones localizadas necróticas y no dan infección sistémica, al contrario delas cepas de tabaco. La microscopía y la serologíason las técnicas más rápidas, específicas y sensibles utilizadas en el diagnóstico. Los serotipos pueden distinguirsefácilmenteutilizando inmunodifusión y ELISA doble sandwich. Para detección lo mejor es ELISA indirecto (Van Regenmortel, 1981). Distribución geogrrifica
TMV se encuentra en todoel mundo y es comente en los países en los que se cultivan, tanto eninvernadero como en campo, tomate, pimiento o tabaco. Transmisión
TMV es uno de los agentes patógenos más infecciosos y persistentes, se transmite y se dispersa fácilmente entre plantas por contacto y por el hombre o por herramientas contaminadas durante las operaciones de cultivo. Puede sobrevivir durante años e n restos vegetales que pueden servir como fuentes de infeccióna través de las raíces. Las cepas de tomate y pimiento pueden transmitirse por semilla (hasta un 94%), portadas en la superficie externa mucilaginosa, en la testa y a veces en el endospermo, aunque nose ha demostrado su presencia en el embrión. Las muestras de semilla con infección de endosperm0 pueden permanecer infectadas durante al menos nueve años.
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Importancia econcimicu La incidencia de TMV en cultivos de solanáceas puede variar de estación en estación, pero las epidemias graves causan grandes pérdidas, en partepor reducir la producción y en parte por reducir la calidad.
Na,PO,). El virus se transmiteprincipalmente en las cubiertas externas de las semillas y un tratamiento térmico de éstas (70" C durante tres días) impide eficazmente la transmisión (CMI/AAB 154). LECOQ
VIROIDES Control Los distintos métodos decontrol han sidorevisados por Broadbent(1976). En la mayor parte delos casos bastan las siguientes prácticas: i) utilizar para los semilleros suelo que no haya llevado tomate o pimiento o que se haya desinfectado por vapor; ii) lavado cuidadoso de manos con jabón y agua antes y después de manejar las plántulas, y iii) reducción de la contaminación de semillas por lavado de las semillas de pimiento en una solución de Na,PO, del 10% (pesoholumen), durante 20 minutos, o por tratamiento térmico durante2-4 días a 70" C, en el caso de semillas de tomate, lo que no disminuye la capacidad germinativa. También se ha utilizado con éxito la fermentación y el tratamiento con ácidoacético. En Europa, encultivos de tomateen invernadero, se ha utilizado mucho un mutanteproducidocon ácidonitroso (M 11-16), de bajapatogeneicidad, para protección cruzada de plántulas (Marroux & Migliori, 1971; Rast, 1972), pero la demanda de inmunización de plántulas de tomate ha disminuido considerablemente debido al desarrollo y expansión de nuevos cultivares resistentes de tomate. Una vez que se han descubierto genes de resistencia se harealizado un gran esfuerzo demejora en distintos países y actualmente se dispone de muchos cultivares resistentes interesantes para distintos cultivos; sin embargo algunos genes de resistencia, sobre todo en pimiento, se han visto recientemente superados por nuevas cepas.
Los viroides constan de una molécula desnuda de RNA monocatenario infeccioso deunos 0,12 X 10' d. Este RNA se encuentra como moléculas circulares covalentemente cerradas. Se han descrito unos 15 viroides, hasta ahora sólo en plantas;varios se han secuenciado y existen homologías desecuencia entre ellos. Debido a un alto porcentaje de complementariedad la molécula tiene una estructura con un alto apareamiento de bases. Probablemente los viroides dependen completamente de mecanismos celulares para su replicación; su transcripción parece implicar a la RNA-polimerasa I1 nuclear dependiente de DNA, que puede utilizar el RNA del viroide como molde debido a su estructura secundaria. En la naturaleza la transmisión es mecánica a través de herramientas infectadas y por semilla. El miembro tipo, descrito en 1971 como el primer viroide, es el viroide del tubérculo fusiforme de la patata que estambién el miembro tipo de uno delos tres grupos de viroides que se conocen hasta ahora; los otros dos grupos corresponden, respectivamente, al viroide del cadang cadangy de la mancha solar del aguacate (ver éste), que hasta ahora no se han descrito en Europa.
Viroide del enanismo del crisantemo (Chrysanthemum stunt viroid) Descripcicin básica
El enanismo del crisantemo se describió en 1947, Y Diener & Lawson,en 1973, demostraron que su Virus del mosaico moteado verde del pepino (cucumcausa eraun viroide; éste pertenece al mismo grupo ber greenmottle mosaic virus, CGMMV) (sinónimo: que el viroide del tubérculo fusiforme de la patata, virus 2 del pepino, cucumber virus 2). Está ampliacon el que comparte 60% de homología de secuenmente distribuido en pepino, también se ha obsercia. vado en sandíay melón. Los síntomas son moteado y deformación de hojas y ocasionalmente de frutos. Huéspedes y enfermedades Se transmite porsemilla y por contacto entre hojas, El únicohuésped quese infectanaturalmente es al manejar las plantas y por contaminación de suelo. Chrysanthemum morifolium; más de la mitad de 10s No existe un huésped diagnóstico satisfactorio, por cultivares comerciales muestran síntomas más O melo cual la mejor forma de identificarlo es por seronos graves, como reducción de crecimiento (que logia o por microscopía electrónica. Se controla por alcanza el SS%), floración prematura (desde unos medidas sanitarias que impidan la transmisión medías a 4 semanas), ruptura de color Y reducción de cánica (desinfección de herramientas, de tutores y tamafio de flores (Fig. 14); los tallos se hacen quede lasmanos con Teepol o consoluciones de MARCHOUX & G E B R É - S E L A S S I É
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virus I
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rica del Norte Y en Europa. Los cultivares susceptibles carecen de valor comercial cuando se infectan. Debido a su fácil propagación con el comercio internacional de material vegetal, se considera un patógeno sometido a cuarentena dentro de Europa (EPPO 92). Control
En los países en clue la enfermedad estaba extendida se ha reducido eficazmente su incidencia mediante la eliminación de plantas infectadas, el desarrollo de material libre del viroide y la propagación de Fig. 14. Viroide del enanismo del Crisantemo: deformación clones sanos. Además deben tomarse precauciones y rotura de color en crisantemo (a la izquierda flor sana). adecuadas durante las operaciones de cultivo. Los cultivares infectados pueden curarse por cultivo de meristemos apicales, pero el porcentaje de plantas libres de virus que se obtiene es bajo. bradizos y el enraizamiento delas estaquillas infecMONSION & D U N E Z tadas se ve muy reducido. Viroide del enanismo del lúpulo (hop stunt viroid). En Europa sólo tiene importancia por causar la enIdentificación y diagnosis fermedad del fruto pálido del pepino, que se ha señalado sólo en Holanda en cultivos de pepino en Dado lo inespecífico o débil de los síntomas y la invernadero (VanDorst & Peters, 1974). Los sínexistencia de cultivares infectados que no desarrotomas más claros se encuentran en los frutos, que llan síntomas, es esencial la diagnosis. Pueden utimuestran un color verde pálido, un crecimiento relizarse tres técnicas: ¡) injerto (con astilla) a un cultrasado y una forma más o menos de pera; las hojas tivar susceptible (Mistletoeo Bonnie Jean); las hojas en desarrollo pueden ser menores, de color verde infectadas sistémicamente desarrollan manchas cloazulado y rugosas; al envejecer aparece clorosis y róticas a las 4-8 semanas y los síntomas son espela planta se enaniza más o menos. La dispersión de cialmente claros si la detecciónse realiza a 28-30" C ; la enfermedad en los invernaderos esmecánica, por ii) la electroforesis provee una técnica sensible que las operaciones depinzamiento y recolección; no se permite la detección del viroide en dos días a partir conoce vector; una planta indicadora es Benincasa de menos de 10 mg de hojas infectadas (Monsion et hispida, cuyo período de incubación es corto y en al., 1981), y iii) se ha demostradoque la hibridación la que los síntomas son claros. En Japón el viroide molecular utilizando una sonda marcada de cDNA causa en el lúpulo una reducción del crecimiento y es una técnica altamente sensible para la detección del tamano del cono; el contenido de ácido a se sistemática de varios viroides, especialmente el tureduce en un 30-50% respecto al de conos de plantas bérculo fusiforme de la patata. También puede aplicarse al viroide del enanismo del crisantemo (Pasanas (Momma & Takahasahi, 1984). MONSION & D U N E Z lukaitis & Symons, 1979). Transmisicin
La enfermedad se propaga por esquejes infectados. Además puede transmitirse mecánicamente por herramientas infectadas durante las operaciones de cultivo y también por semilla (5% o menos) (Monsion et al., 1973). Distrihucidn geogrcifica e importancia econcimica
Se encuentraen todo el mundo y la enfermedad está extendida enmuchos países, especialmente en Amé-
Viroide de la exocortis de los cítricos (Citrus exocortis viroid) Descripcicin búsica
El viroide de la exocortis de los cítricos es un RNA circular cerrado covalentemente, monocatenario y desnudo, de 371 nucleótidos, cuya secuencia se conoce (Gross et al., 1982). El máximo apareamiento de basesproduce una estructura secundaria tubular.
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Capítulo 1
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Hay una homología de secuencia de 60-73% entre el viroide de la exocortis de los cítricos y los del tubérculo fusiforme de la patata y el enanismo del crisantemo. Huéspedes
Según Weathers (1981), son susceptibles a la enfermedad las siguientes plantas:Poncirus trifoliata,cidro Etrog,lima dulce, lima de Rangpur y otras limas mandarinas, citranges, Gynura aurantiaca, Petunia hybrida y tomate. Todas las especies de Citrus parecen sersusceptibles al enanismo,pero muchas especies toleran el viroide de forma que no desarrollan síntomas de escamado de la corteza; éstas son el naranjo dulce, el naranjo amargo, el limonero rugoso y el pomelo. Enfermedades
El viroide de la exocortis de los cítricos causa enanismo (a menudo considerable), rupturay escamado de corteza (exocortis) y manchas amarillas en los brotes, cuando se usan como francos o portainjertos el P . trifoliata, algunoscitranges y ciertas limas mandarinas. El shaddock cubano, algunos limones y los limeros dulces muestran exocortis y enanismo; en ellimonero Harvey, algunosclones de cidro Etrog (ver detección),ginura, petunia y otros huéspedes herbáceos (CMUAAB 226) aparecen enanismo, agrietado por el envés de la vena principal, epinastia de tallo y hoja, manchado amarillo de tallos, lesiones suberosas y grietas verticales de tallos.
limonero rugoso;por encima y por debajo de la yema de Etrog se injertan trozos de corteza del árbol a indexar, pero sólo se fuerza y se permite el desarrollo de la yema de Etrog. En el caso de que el árbol a indexar contuvieraviroide, elbrote de Etrog debe mostrar los síntomas característicos a los 1-3 meses: epinastia de hojas y agrietado de la parte del envés de la vena principal. Otros síntomas son epinastia, manchas amarillas, pequenas lesiones suberosas y grietas verticales en el tallo. Distribución geogrrifica e importancia económica
El virus del exocortis de los cítricos se encuentra en todo el mundo. Es una enfermedad gravecuando los árboles se encuentran injertados sobre portainjertos susceptibles como P . trifoliata y citranges (lámina 5). En portainjertos tolerantes se observa distinto grado de enanismo. Transmisión y control
La transmisión natural es por injerto o por el material de multiplicación vegetal; también puede transmitirse mecánicamente en el campo porlas herramientas de poda y, en el laboratorio, rajando la corteza de plantas sanas con cuchillas previamente sumergidas en extractos infectivos o que hayan rajado la corteza deplantas de cidro Etrog infectadas. Para su control debe utilizarse material de propagación libre de exocortis y desinfectar los instrumentos de poda entre plantas sumergiéndolosen una solución de NaOCl al 10-15%. BOVÉ
Identficaciórl y diagnosis
El diagnóstico de campo se basa en los síntomas de exocortisen P . trifoliata, citranges y limas mandarinas y en agrietado de corteza delimas dulces Y algunos limoneros. El escamado de corteza debido a psoriasis es en algunos aspectos similar al debido a exocortis, pero aparece en naranjo dulce, en el que el viroide de la exocortis delos cítricos no causa este síntoma. Dado que muchas combinaciones comerciales patrón-injerto, como naranjo dulce, mandarino,clementino, tangelo o pomelo injertados sobre naranjo du!ce, naranjo amargo, limonero rugoso o tangelo son tolerantes al escamado y agrietado de corteza debidos a exocortis, se requiere para todas ellas un diagntjstico. Como especies indicadoras se utilizan clones de cidro Etrog, como los 60-13, 861 U 861s: la yema de cidro Etrog se injerta sobre un franco de crecimiento rápido como Citrus volkameriana 0
Mancha solar del aguacate (avacado sun blotch disease). Se describió por primera vez en California y más recientemente en Australia y Oriente Próximo (Thomas & Mohamed, 1979). Los síntomas de la mancha solar afectanal fruto (modificación de color, surcos longitudinales o estrías deprimidas), a las ramas jóvenes, ramas principales y tronco (estriado de corteza, marcas manchadas) (CMUAAB 254). A menudo la infección es asintomática. Esta enfermedad, muy probablemente debida a un viroide, se transmite fácilmente por medios mecánicos (instrumentos depoda) y por injerto; también se transmite por polen y semilla. Puede detectarse en árboles asintomáticos por transmisión por injerto a aguacates francos, por electroforesis en geles de poliacrilamida y por hibridación molecular utilizando un DNA complementario específico (Palukaitis et al., 1981). El cultivo del aguacate se está empezando a desarrollar en el Sur de Europa y la posible presen-
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Virus 1 cia de este viroide tan perjudicial necesita comprobarse con cuidado*. MONSION & D U N E Z
Manzana salpicada (appledappleappledisease). Probablemente se deba a un viroide (Koganezawa et ai., 1982). A partir de mediados de julio se desarrollan áreas decoloradas verdosas y el salpicado se hace intenso y especialmente visible en los cultivares rojos a la madurez. La enfermedad de las cicatrices de la piel de la manzana (apple scar skin disease) se debeprobablemente al mismo agente; el tejido cicatricial se desarrolla en la piel a la vez que la pigmentación y, a la madurez, el 50% de la piel puede presentar esta textura suberosa y los frutos afectados permanecen pequeños y feculentos. La enfermedad se describió en América del Norte y.se ha señalado ocasionalmente en Europa. La producción de los cultivares muy susceptibles (Red Delicious, McIntosh, Starking, por ejemplo) puede perderse en el caso de plantas infectadas. No se conocen vectores.Sedetecta portransmisión por injerto a Red Delicious o Starkrimsom. Moteado clorótico del crisantemo (chrysanthemum chlorotic mottle disease). Tiene un área restringida, ya quesólo se ha señalado en USA y en Dinamarca. Probablemente esté causada por un viroide cuya presencia se asocia con síntomas más bien atenuados (moteado de hoja, ligera reducción del tamaño de hoja y flor y ocasionalmente un ligero enanismo de toda laplanta). La mayor parte de los cultivares no muestran síntomas tras la infección. El viroide puede transmitirse fácilmente por iqjerto. Un método importante de dispersión es a través dematerial de propagación infectado. Normalmente se detecta sobre cultivares susceptibles, siendo los más utilizados DeepRidge y Yellow Delaware, que muestran moteado foliar y amarillez que puede extenderse a toda la planta (Niblett et al., 1980). Los síntomas son particularmente intensos cuando las plantas se cultivan atemperatura de28-30" C y una iluminación de 15.000 lux. Las técnicas de detección utilizadas con otros viroides (electroforesis e hibridación molecular) todavía no son aplicables. MONSION & DUNEZ
Viroide del tubérculo fusiforme de la patata (Potato spindle tuber viroid) Descripción básica El viroide del tubérculofusiforme de la patata es un RNA circular cerrado covalentemente, de 359 nu*Se ha detectado en aguacates de la costa de Málaga y Granada (López-Herrera et al., 1987; J. Phytopathol. 119, 184-189). (N. del T.)
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cleótidos de longitud y Pm 120.000 d (Sanger et al., 1976; Sanger, 1982). Se conocíaen USA desde 1912 como unaenfermedad importante dela patata; Diener & Raymer (1967) descubrieron su agente causal, siendo el primer viroide descrito. En base a la secuencia de nucleótidos pertenece al mismo grupo que los viroides de la exocortis de los cítricos y del enanismo del crisantemo (CMUAAB 66). Huéspedes y enfermedades
Aunque el viroide del tubérculo fusiforme de la patata puede infectar, normalmente sin causar síntomas, a muchas especies de las solanáceas y de otras familias, en la naturaleza sólo se encuentra en patata. Los síntomas de la parte aérea normalmente son leves y constan de foliolos de menor tamaño con márgenes acanaladas, los ángulos entre el tallo y los peciolos son másagudos de lonormal; los tubérculos se alargan y en algunos cultivares tienen extremos apuntados y sección transversal circular (lámina 6); las yemas de los tubérculosson más prominentes y más numerosas. Se conocendistintas cepas que inducen síntomas más o menos graves y difieren entre sí en 3 ó 4 nucleótidos. Identificación y diagnosis
El viroide del tubérculo fusiforme de la patata no causa síntomas enmuchos de los cultivares modernos, de forma que deben realizarse ensayos para su diagnóstico. La inoculación de jugocelular infectivo a tomate, preferiblemente del cv. Rutgers, hace que los nuevos foliolos sean rugosos, muestren epinastia, se ricen hacia el envés y la planta adquiera un aspecto arbustivo, según la cepa de viroide (Fernow, 1967). Si las plantas infectadas se cultivan a temperaturas superioresa 25" C, la electroforesis es un método sensible para detección del viroide (Mor r i s & Wright, 1975) y las bandas deácido nucléico se detectan enlos geles de poliacrilamida tiñéndolas El con bromuro de etidio o con nitrato de plata. ensayo de detección por hibridación de ácidos nucléicos utilizando una sonda radioactiva de cDNA es muy sensible y permite la detecciónde cantidades mínimas de viroide en extracto de hoja, tubérculo y semilla (Salazar et al., 1983). Transmisión
La transmisión del viroide del tubérculo fusiforme de la patata esprincipalmente mecánica y, enmenor grado, por insectos masticadores. También puede transmitirse por polen y por semilla en patatay otros huéspedes.
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Capítulo 1
Distrihucidn geogr&icu e importancia econcimica
La presencia del viroide del tubérculo fusiforme de la patata se ha señalado de formafiable en América del Norte (USA, Canadá) y Europa Oriental (Polonia, URSS, Turquía), quizá esté distribuido más ampliamente, pero está ausente delas zonas de cultivo de patata de Europa Occidental, donde se considera un importante patógeno sometido a cuarentena (EPPO 97). Causa reducciones importantes de producción en los cultivares susceptibles, que dan menos tubérculos y menores. Control
El uso de tubérculos libres de viroide y el evitar la transmisión mecánica, al plantar tubérculos enteros en vez de cortados, reduce la posibilidad de diseminación. Para obtener plantas libres de viroide de cultivares infectados totalmente puede utilizarse el tratamiento a baja temperatura y el cultivo de meristemos (Lizárraga e t al., 1980). En Europa Occidental existen medidas de cuarentena contra este viroide. SAL.AZAR
APENDICE A NEPOVIRUS Virusdel mosaico deltrébol blanco (white clover mosaic virus, WCLMV), causamosaico y moteado en varias especies de trébol, y aclarado de venas, moteado y manchado en guisante. La mayoría de las leguminosas son susceptibles(CMIIAAB 41). Se ha señalado enAmérica del Norte, Europay Nueva Zelanda. En trébol se transmite por semilla, Y se detecta por inoculación mecánica a Vigna sinensis (lesiones localizadas) y a Phaseolus vulgaris (decoloración de venas). BlBLlOGRAFlA Aapola A.A. & Mink G.I. (1Y73) Potential aphidvectorsof peaseed-mosaicvirus in Washington. Planr Drseose Reporrer 57. SS?. A'Brook J . & Dewar A.M. (1980) BYDV infectivitv of alate aphid vectors in West Wales. Annals of Applied Bio1og.v %,S 1-58. Adams A.N. & BarbaraD.J. (1980) Hostrange. purltiof hop mosaic virus.Annalsof cation and some properties Applied Biology 96, 20 1 - 208. Adams A.N. & Barbara D.J. (1982) Hostrange. purification and some propertieso f two carlaviruses from hop (Humulus lupulus):hop latent and American hop latent. Annals of Applied Biology 101,483-494. Alper M.. Koenig R . . Lesemann D.E. & Loebenstein G . (1981) Mechanicaltransmission of a strain of tulip breaking virus fromLilium longi'orum to Chenopodium spp. Phyroparasirica 10, 193- 1 9 9 . /,\le\ C . J . . De V o \ N c c l t l c P & Van Slogteren I) K M . ( 147.;) Brownringformation and \treak mottle. t w o Jl\tinct s!ndromc\ In Illie\ a\\ociatccf w i t h complc\
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CAPITULO 2
Virus I1 Grupos de virus de importancia secundaria
Este capítulo trata de 17 grupos distintos de virus que tienen pocos miembros o miembros de poca importancia en Europa;con una o dos excepciones, la importancia económica de estos virus es secundaria. Losgrupos son: bromovirus,carmovirus, caulimovirus, comovirus, diantovirus, geminivirus, hordeivirus, virus de las manchas bronceadas del tomate, virus del mosaico de la alfalfa, virus de la necrosis del tabaco, tobravirus, penamovirus, reovirus, rhaddovirus, sobemovirus,.tombusvirus y tymovirus.
Virus del moteado del haba (broad bean mottle virus, BBMV). En la naturaleza infecta al haba, experimentalmente puede infectar a la mayor parte de las leguminosas e induce un mosaico clorótico y aclarado de venas enellas, especialmente en haba, judía común y guisante (CMIIAAB 101; Lane, 1981). Se ha señalado en Europa y en Africa. Se detecta por Vicia faba ELISA y porinoculaciónmecánicaa (aclarado de venas y mosaico en las hojas apicales no inoculadas). No se conocen medidas de control excepto la producción de planta libre de virus.
GRUPO DE LOS BROMOVIRUS
GRUPO DE LOS CARMOVIRUS
Este grupo tiene partículasisométricas deunos 26 nm de dlkmetro, con cuatro moléculas de RNA monocatenario de sentido positivo.Una molécula deRNA I(1,l X 10bd),unamoléculadeRNA2(1,0 X IO6 d), una molécula de RNA 3 (0,7 X lo6 d) más una molécula de RNA 4 (0,3 X IO' d) se encapsidan, respectivamente, en tres partículasdistintas: el RNA 4 es monocistrónico para la proteína de la cápsida. Los RNA I , RNA 2 y RNA 3 se necesitan para la infección. Son virusque se transmiten mecánicamente con facilidad. El miembro tipo es el virus del mosaico del bromo (CMI/AAB 215).
El grupotienelas característicasde su miembro principal (virus del moteado del clavel).
Virus del mosaico del bromo (brome mosaic virus, BMV). Se ha señalado enAfrica, América del Norte y Europa infectando a gramíneas, normalmente sin producir síntomas (Edwards et al., 1983). Experimentalmentepuedeninfectarsedicotiledóneas. Se han señalado como vectores a nematodos, coleópteros, ácaros y a un hongo (Puccinia graminis f. sp. trifici),la transmisión mecánicadurante la siega puede serigual de importante. Lacaracterización físicoquímicadelvirus esexhaustiva (CMI/AAB 180), pero el conocimiento desu epidemiología es escaso. Se detecta por inoculación mecánica a Zea mays O a especies deChenopodium o por serología(ELISA, IME o difusión en gel). Se controla porpropagación de plantas libresde virus; se han identificado fuentes de resistencia en trigo y cebada. COOPEK
Virusdel arrugado delnabo (turnip crinkle virus, TCV). Esun posible tombusvirus, pero se diferencia claramente de los tombusvirus típicos por sus propiedades físico-químicas y su estrategia de replicación (Martelli, 1981)*. Se encuentra en Europa. Induce síntomas que varían desde un amarilleo suave y un fruncido de las hojas a un enanismo y hábito en roseta de las plantas afectadas (CMUAAB 109). Infectaaunas 20 familias de dicotiledóneas. Se transmite por crisomélidos y puede detectarse por transmisiónmecánicaa Chenopodium amaranticolor (lesiones localizadas) y por serología. Virus de la mancha foliar del pepino (cucumber leaf spot virus). Es un virus diferente del mismo grupo que el del moteado del clavel. Se describió por primera vez en la RDA. Las hojas jóvenes de pepinos de invernadero muestranmanchaspocodefinidas verde claro o amarillentas con centros pardonecróticos; hay una reducción marcada del crecimiento de las plantas infectadas. El Único huésped natural es el pepino, pero el virus puede transmitirse a varias plantas herbáceas. La transmisión mecánica es muy fácil y el virus se transmite por semilla y por
* Actualmente se considera un carmorims (N. del T.)
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virus I1 el suelo (CMIIAAB 319); no se conoce vector. Se detecta por inoculación mecánica a Chenopodium quinoa (las hojas inoculadas muestran manchas neeróticas a los 7-9 días) o por serología (dobledifusión 0 IME) y se controla pordesinfección de suelos (Weber et al., 1982). WEBER
Virus del moteado del clavel (Carnation mottle virus, CarMV) Descripción básica
CarMV tiene partículas isométricas de unos 28 nm de diámetro, con una única especie de RNA (1,4 x lo6 d, 17% de la partícula). La cápsida proteica tiene 240 unidades estructurales (Pm 26.300 d) dispuestas probablemente con simetría icosaédrica (T=4). El virus es muy inmunogénico. Huéspedes y erlfermedades
95
podium quinoa (detecta menos de 0,Ol ng de virus/ ml): en siete días aparecenlesiones localizadas cloróticas, seguidas a veces de infección sistémica (15 días); el ensayo biológico sobre Chenopodium es la única forma derevelar la llamada aforma atenuadan de infección. Cuando en algunos claveles infectados la concentración de virus es muy baja, la planta indicadora desarrolla unas pocas lesiones localizadas grandes a las 3-4 semanas tras la inoculación; tras un pase senado de Chenopodium a Chenopodium tiene lugar la reacción típica (Poupet et al., 1972). Se ha propuesto la detección serológica del virus por doble inmunodifusión en agar(Devergne & Cardin, 1967); la prueba esrápida, pero deb i a sensibilidad (5 pg/ml); la técnica ELISA parece el método mejor para ensayos sistemáticos a gran escala, dada su facilidad y sensibilidad (aproximadamente 1 ngiml), pero no detecta la forma atenuada (Devergne et al., 1982). Distribución geogrrifica y transmisión
CarMV está extendido en todoslos países europeos Las infecciones naturales sólo aparecen en claveles en que se cultiva clavel. Hace unos años la mayor cultivados; experimentalmente puede transmitirse a parte de los cultivares comerciales estaban totalmuchas especies, pero la inoculación mecánica a mente infectados. CarMV no se transmite por pulplantas defamilias que no sean las Caryophyllaceae gones, en cultivos de clavel se dispersa principalo las Chenopodiaceae es a menudo difícil debido a mente por manejo de plantas y contacto entre las inhibidores en el jugo celular de clavel (Hohojas. El virus se mantiene por propagación vegellings & Stone, 1964; CMllAAB 7). Los claveles intativa (Zandwort, 1973). fectados desarrollan un moteado muy débil y difuso difícil de observar en los cultivos; además muchas infecciones, especialmente las de la forma atenuada, Importancia económica y control son asintomáticas. Enlos cultivares rojos se ha atriLos danos causados por CarMV no son obvios Y buido al virus unaatenuación del colorde los pétalos durante mucho tiempo se han ignorado; a pesar de que tienelugar a temperaturas b i a s . Todos los culla falta de síntomas evidentes, el virus causa una tivarescomercialesactuales son susceptibles, sin pérdida de rusticidad y una disminución de la proembargo algunos claveles de tipo mediterráneo paducción de plantas a través de pérdidas durante el recen ser más difíciles de infectar (Poupet et al., proceso de enraizamiento. CarMV aumenta la gra1970). vedad de los síntomas causados por otros virus del clavel (anillos, anillo grabado, punteado necrótico). Cepas El virus se encuentra en todas las partes delas planLa cepa PSR, aislada de clavel cv. Pink Shibuya, tas infectadas, incluso (a baja concentración) en las puede distinguirse de la cepa tipo por la respuesta células meristemáticas. Por tanto esel virus del cla(Honecrótica de varias plantas indicadoras vel más difícil de eliminar por termoterapia o por llings & Stone, 1964); Kemp & Fazekas (1966) han cultivo de meristemos apicales (Maia et al., 1969; descrito un serotipo distante (PR 4). Hollings et al., 1972). El materialvegetal regenerado debe indexarse varias veces durante los pasos sucesivos de propagación antes de comercializar los Identificación y diagnosis esquejes libres de virus para evitarla reaparición de Las infecciones naturales en cultivo de clavel no la forma atenuada o la reinfección. El programa sapueden detectarse por inspección visual y es nenitario implica el indexie en Chenopodium en concesario utilizar métodos de diagnóstico. La técnica junto con ELISA (Devergne et al., 1982). más sensible es la transmisión mecánica a ChenoDEVERGNE
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Capítulo 2
96
Virus de la rotura de color del Pelargonium* (Pelargonium flower break virus, PFBV). Sólo se ha aislado de Pelargonium zonule y tiene poca importancia en cultivos comerciales. Tras la infección muchos cultivares permanecen sin mostrar síntomas Y solamente unos pocos desarrollan la ruptura de color en la flor. Puede identificarse por IME (CMII AAB 130; Stone, 1980).
GRUPO DE LOS CAULIMOVIRUS El grupo tiene partículas isométricas de unos 50 nm de diámetro. con una molécula de DNA bicatenario de unos 8.000 pares de bases; la molécula circular de DNA tiene discontinuidades monocatenarias en sitios específicos. Una única proteína dela cápsida. La replicación del DNA implica la transcripción inversa del RNA mayor transcrito. Los caulimovirus se transmitenporpulgones tanto de formasemipersistente como de forma no persistente. Tienen una gama de huéspedes limitada y la mayor parte de ellos sólo son capaces de infectar a plantas en 13 familias. El miembro tipo es el virus del mosaico de la coliflor (CMIIAAB 295).
Virus del anillo grabado del clavel (Carnation etched ring virus, CERV) Descripcicin básica El virus tiene partículas de 45 nm de diámetro (Hollings & Stone, 1961; CMIIAAB 182). En los claveles infectados a menudo se asocian con este virus partículas no identificadas de 25 y 28 nm. Huéspedes y enfermedades
Se encuentra en la naturaleza sólo en claveles cultivados, en los que causa anillos, punteados, manchas y arabescos necróticos, que aparecen en las hojas principalmente en primavera. La expresión de los síntomas depende de la temperatura y se intensifica en caso de infección mixta con otros virus, particularmente con el virus del moteado del clavel (CMIIAAB 182). Identficacicin y diagnosis El virus puede identificarsefácilmentepor transmisión por injerto al cv. susceptible Joker, que desarrolla manchas necróticas muy típicas (Hollings & Stone, 1961). Puede transmitirse por ino-
culación mecánica o por pulgones ( M y z u s persicae) a Silenearmrria (infecciónsistémica) (Hakkaart, i968) Y a Saponaria vaccuria cv. Pink Beauty (lesiones localizadas rojas) (Hakkaart, 1974). Los síntomas resultantes de la inoculación de jugo celular son más graves cuando el virus del moteado del clavel se encuentratambién presente. También puede identificarse el virus por microscopíaelectrónica, en preparaciones dejugo celular o en secciones delgadas (inclusionescaracterísticas). Para ensayos sistemáticos son útiles los métodos serológicos: doble difusión en agar, ELISA, IME. Distribución geogrfica, transmisión, importancia económica y control
Se encuentra en todo el mundo y causa daños importantes en algunos cultivares susceptibles, principalmente en el Norte de Europa. La enfermedad se dispersa porpulgones. El virus del anillo grabado del clavel no puede eliminarse sólo por termoterapia y los clones sanos se obtienen por cultivo de meristemos apicales (combinado a veces con termoterapia). DEVERGNE
Virus del bandeado de las venas de la fresa (strawberry vein banding virus, SVBV) (CMIIAAB 219). Se encuentra en América del Norte, Brasil, Australia y probablemente en Turquía, Hungría, Irlanda y la URSS (EPPO 101). Causa síntomas de bandeado de venas en fresa, con amarilleo, arrugado y rizado de hojas en casos de infecciones mixtas. Se transmite por pulgones de forma no persistente y se detecta por injerto o transmisión por pulgones al indicador Fraguria virginium UC-12 o a F . vesca UC-6 (bandeado de venas clorótico) o por ELISA o IME utilizando antisuero al virus del mosaico de la coliflor. Se controla por propagación de plantas sanas; lasplantas madres libres de viruspueden obtenerse por termoterapia (10 días a 42" C) o por cultivo de meristemos apicales. La enfermedad denominada rizado de la hoja de la fresa, atribuida al virus 5 de la fresa, probablemente sea un complejo de SVBV y de la cepa latente A del virus del arrugado de la fresa (ver éste). POLÁK
Virus del mosaico de la coliflor (Cauliflower mosaic virus, CaMV) Descripcicin básica
*Actualmente se considera un carmovirus. pasado a este dentro del mismo capítulo.
grupo,
CaMV (CMIIAAB 243) se describió en 1937 Y POSteriormente se demostró que contenía DNA bica-
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Virus 11 tenario (Shepherd et al., 1970). CaMV se relaciona serológicamente conlos virus del mosaico de la dalia y del anillo grabado del clavel; el genomio que encapsidan es circular y de un tamaño similar (8 kb), con 2-4 interrupciones monocatenarias según el virus o el aislado. La secuencia de nucleótidos del DNA de CaMV se estableció por primera vez por Franck et al. (1980). 8
Huéspedes y ertfermedades
Muchas especies de Cruciferae son susceptibles a CaMV y algunas cepas pueden infectar a las Solanáceas Nicotiana clevelandii y Datura stramonium. La infección es sistémica y los síntomas son de tipo mosaico moteado, nomuy distintos de los inducidos por varios otros virus. Identificación y diagnosis
En el citoplasma de las células infectadas por CaMV se inducen cuerposde inclusión característicos; pueden detectarse en célulasepidérmicastiñendo con floxinaal 0,5% (Fujisawa et al., 1967);una prueba más fiable es el análisis electroforético del DNA viral, que puederealizarse en un día a partir de p o c o sg r a m o sd eh o j a si n f e c t a d a s( G a r d ner & Shepherd, 1980);el DNA viral puede también detectarse directamente por hibridación molecular en hojas infectadas (Melcher et al., 1981). También puede identificarse por inoculación mecánica a Brassica campestris, que desarrolla lesiones localizadas cloróticas,asícomo aclarado de venas y moteado sistémicos. Transmisicin
En la naturaleza el virus es transmitido por pulgones; no se transmite por semilla. En el laboratorio puedeprogramarsemecánicamenteutilizando un abrasivo, ya en forma de virión o como DNA. Distribución geogrcifica
CaMV está distribuidoampliamente en las zonas templadas del mundo, en las que es frecuente. Importancia económica y control
Puede haber pérdida del valor comercial de la coliflor, debido a un menor tamaño de la inflorescencia y a una falta de protección de éSta por un menor tamaño del área foliar; en general las pérdidas son limitadas, pero se han señalado en algunos cult¡-
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varesreducciones de produccióndel 20-50%. La enfermedad se controla utilizando semilla libre de virus y aislando los semilleros. Se pueden obtener plantas libres de virus por cultivo in vitro de tejido de inflorescencia. Importancia en investigacirin
Se ha propuesto un modelo de replicación del genomio de CaMV que implica la transcripción inversa de su transcrito principal (Pfeiffer & Hohn, 1983; Volovitch et al., 1984). Se hainvestigado su posible uso como vector genético (Hohn et al., 1982; HOwell, 1982). Y OT
Virus del mosaico de la dalia (dahlia mosaic virus, DMV). Induce amarilleo y bandeado verde pálido a lo largo de la vena principal, asociado en algunos cultivares con enanismo y acortamiento de los entrenudos. Se encuentra en todoel mundo. Se transmite por pulgones, que puedenretenerlo durante más de 3 h. Se detecta por transmisión mecánica a Verbesina encelioides o Zinnia elegans Y por serología (CMUAAB 51). El virus estárelacionado serológicamente con los del mosaico de la coliflor Y del anillo grabado del clavel (Shepherd & Lawson, 1981). Se elimina por cultivo de meristemos apicales.
GRUPO DE LOS COMOVIRUS
Este grupo tiene dos tipos de partículas isométricas (M y B) de unos 28 nm de diámetro, que contienen, respectivamente, dos moléculas de RNA bicatenario de sentido positivo de 1,4 X lo6 d (M) y 2,4 X IO6 d (B); existe un tercer tipo de partícula que es la cápsida vacía. Dos especies polipeptídicas en la cápsida, de 23.000 y 37.000 d. Para la infección se necesitan los dos RNAs, pero el RNA 1 puede replicarse por sí mismo en protoplastos. El RNA-M tiene los genes para los polipéptidos de la cápsida, Y el RNA-B, el gen de la replicasa codificada por el virus. Los miembros del grupo se transmiten mecánicamente con facilidad y algunos se transmiten por coleópteros. El miembrotipo es el virus del mosaico del chícharo (CMIIAAB 199). Virus de las manchasdelhaba (broadbeanstain virus, BBSV) (CMI/AAB 29). Tiene una amplia distribución geográfica (Europa, cuenca mediterránea, Australia). El Único huésped natural conocido es el haba; los síntomas en campo son de mosaico foliar
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2
Capítulo
grave, crecimiento reducido,reducción del cuajado de fruto,malformación de las vainas y decoloración parda de la semilla. La transmisión natural es por semilla (hasta un 40% de infección) y por los curculiónidos Apion y Sitona. Se detecta por inoculación mecánica a Gomphrena globosa (lesiones localizadas rojizas) y a varias leguminosas (judía común, haba, guisante,la mayor parte reaccionan con moteado sistémico) y porserología(inmunodifusión) o MEIS, que detectafácilmente el virus en los embriones. MARTELLI
Virus del mosaico de la calabaza (squash mosaic virus, SMV). Se encuentra en distintas cucurbitáceas: especies de Cucurbita, melones, etc. (CMU AAB 43). En la sandía los síntomas son de enanismo, deformación foliar y alguna clorosis o necrosis localizada. En el melón las hojas se deforman, aparecen rugosas y moteadas con áreas verde oscuro. Se encuentra ampliamente distribuido en el hemisferio occidental y también en otros países de otras zonas del mundo (Japón, Africa del Norte) (Lockhart et al., 1982). Es posible su introducción en Europa, donde podría causar daños en calabacín,melón y sandía. Se han descrito dos cepas distinguibles serológicamente, que se denominan grupo 1 (que infecta a una amplia gama de cucurbitáceas) y grupo 2 (que experimentalmente infecta al melón cantalupo) (Nelson & Knuhtsen, 1973a). Está relacionado serológicamente con los virus del mosaico del rábano y del moteado de la vaina de la judía. Se transmite por crisomélidos y, como todos los comovirus, por semilla: los del grupo 1, por las semillas de calabaza, calabacín, melón y sandía(Alvarez & Campbell, 1978); los del grupo 2, sólo en calabaza Y calabacín (Nelson & Knuhtsen, 1973). También puede transmitirse por pinzamientos y otras operaciones de cultivo, principalmente en cultivos de invernadero. No hay evidencia de transmisión por polen. Se detecta por inoculación mecánica a líneasresistentes deCucumis metuliferus o por métodos serológicos normales (ELISA). Se controla evitando la transmisión por semilla mediante control sanitario de ésta (Nolan & Campbell, 1984), y en el campo por control químico de las poblaciones de vectores. LECOQ
Virus delmosaico del chícharo (cowpea mosaic virus, CPMV) (CMUAAB 197). Es el miembro tipo del grupo de los comovirus y se encuentra en Africa, Cuba, USA y América delSur, donde causamosaico en especies de Vigna. Se transmite por coleópteros
y porsemilla.
No se encuentra en Europa ni es probable que infecte ningún cultivo europeo, pero se ha utilizado ampliamente en muchos laboratorios europeos para investigar la replicación y expresión de los RNAs de sentido positivo de virus de genomio bipartido (Franssen et al., 1984). Se detecta porinoculación mecánica a Chenopodium quinoa (lesiones localizadas amarillas seguidas de mosaico sistémico Y deformaciones) Y a chícharo o por serología. Virus del mosaico del rábano (radish mosaic virus, RaMV) (CMIIAAB 121). Se aislóinicialmente de rábano, perotambién se encuentra en la mayorparte de las crucíferas: nabo, repollo, coliflor y mostaza. En rábano causa moteado sistémico y en nabo causa moteado, anillos, arabesco y necrosis en hojas y enanismo. Se transmite por coleópteros. Escorriente en Europa y también se ha senalado en USA y en Japón. Se detecta por inoculaciónmecánicaa Brassica campestris (lesiones localizadas clorótico necróticas seguidas de moteadosistémico) y por serología (Stace-Smith, 1981). Virus del mosaico grave del chícharo (cowpea severe mosaic virus, CPSMV) (CMI/AAB209). Existen cepas que se diferencian biológica y bioquímicamente de la cepa común del virus del mosaico del chícharo. Se encuentra en América del Norte y del Sur, en cultivos y malas hierbas de familia Leguminosae, en las que induce un mosaico grave y reduce las producciones hasta un 50%. Se transmite mecánicamente, por coleópteros y por semilla (el porcentaje de semillas infectadas es del 3-5%). Se detecta por transmisión mecánica a Chenopodium amaranticolor (reacción localizada sin invasión sistémica), a Vigna unguiculata o por serología. Virusdel mosaico verdadero del haba (broad bean true mosaic virus, BBTMV). Muy extendido en Europa y en el Norte de Africa, infecta naturalmente al haba, enla que induce un moteado foliar sistémico que no se distingue del debido al virus de las manchas del haba, con el que tiene cierta relación serológica (CMI/AAB 20; Jones & Barker, 1976). Se transmite por semillas y la incidencia en Vicia puede ser elevada; las plántulas infectadas aparecen gravemente enanizadas y producenpoca semilla. Se transmite por inoculación mecánica y por especies de curculiónidos de los géneros Apion Y Sitona, el vectormás eficaz es A . vorax (Cockbain et al., 1975). El virus puede detectarse en jugo de Vicia por serología de doble difusión. Las partículas virales son isométricas con las propiedades típicas de
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Virus I1 los comovirus. El mejor métodode control es el uso de semilla certificada libre de virus. JONES
Virus del moteado andino de la patata(andean potato mottle virus, APMV). Se encuentra en la zona andina y en Brasil, donde causa un moteado intenso en cultivares sensibles de patata y se transmite por el coleóptero Diabrotica viridula. Es uno de los virus dela patata deAmérica del Sur que se considera requieren medidas de cuarentena estrictaspara Europa (CMI/AAB 203; EPPO 128). SMITH
Virus del moteado de la vaina de la judía (bean pod mottle virus, BPMV). Infecta a la judía y a la soja, causando moteado sistémicograve y clorosisextensa; las vainas y las cubiertas seminales aparecen moteadas.En laactualidad sólo seencuentraen USA, pero esposible que se introduzcaen Europa. Se transmite por crisomélidos, pero aparentemente no porsemilla. Se detecta porinoculación mecánica a soja y a judía común (mosaico grave, moteado de vainas y de cubiertasseminales) y por serología. No hay medidasespecíficas de control(Stace-Smith, 1981; CMI/AAB 108).
GRUPO DE LOS DIANTHOVIRUS
Este grupo tiene un tipo de partícula isométrica de unos 32 nm de diámetro. con dosmoléculas de RNA monocatenario, de sentidopositivo (Pm 1,5 Y 0,5 x lob d) y una única especie polipeptídicaen la cápsida (40.000 d). El gen de la proteína de la cápsida está en el RNAmayor. Se transmitenmecánicamente con facilidad y por el suelo. El miembro tipo es el virus de los anillos del clavel. Virus de los anillos del clavel (carnation ringspot virus, CRSV). Causa unaenfermedad extremadamente grave del clavel: las plantas infectadas aparecen deformadas y enanizadas y en las hojas aparecen numerosas manchas cloróticas y necróticas (Kassanis, 1955); las flores se deforman y son de poca calidad. El virus tiene partículas isométricasde unos 30 nm de diámetro y es el miembro tipo del grupo de los dianthovirus. Se transmite por contacto de hojas y por inoculación de jugo celular (Hollings & Stone, 1965a; CMIiAAB 308). Dada la gravedad de los síntomas es fácil eliminar las plantas infectadas, por tanto la enfermedadha desaparecido prácticamente delmaterial de propagación de clavel producido en buenas condiciones. El virus se elimina por termoterapia o por cultivo de meristemos
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apicales. CRSV también se ha aislado de peral con amarilleo de venaso con frutos óseosY de manzano y guindo con decaimiento; el papel del virusen esas enfermedades no se ha demostrado y la susceptibilidad de estas especies a CRSV debe ser confirmada. DEVERGNE
Virus delmosaico necróticodel trébol rojo(red clover Es un virus con necrotic mosaic virus, RCNMV). partículas isométricas de unos 27 nm de diámetro y se encuentra enplantas de trébol rojo que muestran moteado foliar grave, deformaciones y áreas necróticas con enanismo moderado a grave. Estos síntomas son bastante claros durante el invierno, pero a menudo se enmascaran en verano. También causa mosaico en Mililotus officinalis. Se ha señalado en Europa. Se detecta por transmisión a Chenopodium quinoa (lesiones localizadas sin infección sistémica). El virus es un buen inmunógeno y puede detectarse serológicamente. Se han descrito varios aislados. No seconocevector y no sehaseñalado transmisión por semilla (CMI/AAB 181).
GRUPO DE LOS GEMINIVIRUS
Partículas geminadas (18 X 20 nm) que constan de dos icosaedros incompletos. Algunos miembros del grupo tienen dos moléculas de DNA monocatenario (0,7-0,8 x IO6 d): ambas moléculas o ambas partículas son necesarias para la infección. Otros miembros tienen una única especie de DNA monocatenario. Una única proteína en la cápsida con Pm 2834.000 d. Se transmitenporcicadélidos o aleuródidos. En base al número de especies de DNA y al tipo de vector, el grupo de los geminivirus podría dividirse en el futuro en dos gruposdistintos. Hasta el momento el miembro tipo es el virus del mosaico estriado del maíz, que no se encuentra en Europa. Virusdel ápice rizadodelaremolacha (beet curly top virus, BCTV). Se ha descrito en América del Norte Y del Sur, Irán e India (CMUAAB 210). Probablemente se encuentre en muchos países mediterráneos (EPPO 89). Los huéspedes naturales son remolacha, espinaca, tomate, patata(enanismo verde de la patata), pepino, tabaco, judía, lino, trébol, perejil Y algunas plantas ornamentales y malas hierbas. En remolacha los síntomas son un retorcimiento de hojas y enanismo y amarilleo generalizados; la producción y el contenido en azúcar disminuyen de forma importante (Magyarosy & Duffus, 1977). Se transmite por cicadélidos (Circulifrr
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Capítulo 2
tenellus en USA, C . opacipennis en Irán, Agallia albidulla en India) de forma persistente. Se detecta por inoculación vectorial a Atriplex serenana o a Lepidiurn nitidurn (muerte de plantas antes de dos meses) o por serología (técnicas delátex y ELISA). Se controla utilizando cultivares de remolacha resistentes, sembrando temprano y tratando con insecticidas a los vectores. POLÁK
Virus del enanismo del trigo (wheat dwarf virus). Se encuentra en Bulgaria, Checoslovaquia, Rumania, Suecia y la URSS. En la naturaleza infecta a cereales, principalmente al trigo de invierno. Causa síntomas de enanismo grave, manchas cloróticas y necrosis en hojas, falta de desarrollo de las espigas y , porúltimo,amarilleo detoda la planta (Vacke, 1961). Se transmite de forma persistente por la cicádula Psarnmotettix alienus. Se identifica por transmisión vectorial a cultivares de primavera de Triticumaestivum y por ELISA. Se controla por erradicación de los vectores y de las fuentes de infección y por cultivo de cultivares tolerantes. VACKE
Rizado amarillo del tomate (tomato yellow leaf curl). Probablemente estácausado por un geminivirus, como indican las modificaciones ultraestructurales que se observanen las células de tomates afectados provinientes de Israel, Túnez y Senegal. Se han encontrado partículas de tipo virus, geminadas, en extractos de planta parcialmente purificados que han resultadoser infectivos cuando los adquieren las moscas blancas a través de membranas (S. Cohen, sin publicar). La enfermedad se ha detectado en el OrientePróximo, engrandesáreasde Africa del Norte, Occidental y Oriental, India y América (México y Venezuela) y potencialmente en Europa. Las plantas afectadas aparecen enanizadas gravemente, los tallos son erectos, los foliolos pequeños, quebradizos, deformados, rizados hacia la haz y muy cloróticos; puede tener lugar una abscisión grave de o nulo. flores y el cuajado de frutos puede ser escaso Las pérdidas de cosecha pueden alcanzar el 80% o más, siendo particularmente graves en cultivos plantados a final de verano cuando son muy altas las poblaciones de los vectores (Nitzany, 1975). En la naturaleza el virus infecta también aMalva nicaeensis y a Datura strarnoni~rn.La gama experimental de huéspedes es restringida, limitada fundamentalmente a las solanáceas; puede infectarse artificialmente a Phaseolus vlrlgaris cv. Bulgarit Y a Lens c>.sculenta,pero no muestran síntomas. N o tiene lugar transmisión por semilla ni por contacto, Y SO-
lamente se transmite con dificultad por inoculación de jugo celular a Nicotiana glutinosa. La transmisión natural por Bernisian tabaci es persistente y circulativa, aunque cíclica, debido a un mecanismo antiviral desencadenado por el virus; los vectores necesitan varias alimentaciones de acceso sobre la fuente del virus; los distintos instares pueden adquirir o transmitir el virus hasta el estado adulto; las hembras son vectores más eficaces que los machos. Se detecta por inoculación vectorial o por injerto a cultivares susceptibles de tomate. Se controla con tratamientos químicos contra el vector,prácticas culturales (acolchado, cultivos intercalados, barreras físicas) y mediante el uso de cultivares resistentes (Cohen, 1982). Se han identificado genes de resistencia en Lycopersicornpirnpinellifoliurn, línea LA 121 y L. peruvianurn. MARTELLI & COHEN
Virus del rizado de la hoja del tabaco (tobacco leaf curl virus). Causa enanismo en tabaco, con hojas pequeñas, rizadas, retorcidas y fruncidas; las hojas a veces muestran engrosamientos verdes y excrecencias a lo largo de las venas; también induce rizado, amarilleo y fruncido de las hojas de tomate y pimiento. Es distinto del virus del rizado amarillo del tomate, que tiene un período de latencia mucho más largo en su vector. El virus se transmite por Bernisia tabaci, con un período de latencia mínimo de 4-9 h (CMUAAB 232). Se encuentra principalmente en Breas tropicales y subtropicales, pero también se ha señalado en zonas templadas, Europa Y USA. Se detecta portransmisión vectorial aDatura stramonium, tomate o tabaco. Es moderadamente inmunogénico y la serología puede ser un método adicional de detección.
GRUPO DE LOS HORDEIVIRUS
El grupotiene tipo.
las característicasde su miembro
Virus del mosaico rayado de la cebada (Barley stripe mosaic virus, BSMV) Descripcicin básica
BSMV es un virus multicompuesto, con Partículas alargadas rígidas de unos 20 X 100-150 nm. Para una revisión, ver CMIiAAB 68 y Jackson & Lane (1981).
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Virus I1 Huéspedes y entiermedadrs
Infecta naturalmente a la cebada y, enmenor grado, al trigo; en la cebada la infección puede no ser aparente o puede mostrar distintos grados de manchas y rayas cloróticas o necróticas en las hojas, dependiendo del cultivar, de la cepa de BSMV y de las condiciones ambientales;encasosde afecciones graves aparecen flores estériles. Identificación y diagnosis
Una diagnosis fiable no puede basarse en la expresión de síntomasy sólo puede hacerse porserología. Para ensayo de sanidad de semilla se han desarrollado los siguientes métodos, en orden de sensibilidad creciente, que pueden también utilizarse para ensayos en hoja: i) inmunodifusión doble utilizando extractos de tejido vegetal tratados con detergente (Carroll et al., 1979); ii) inmunodifusión simple en (SDS) y a n t i s u e r o g eclodne t e r g e n t e (Slack & Shepherd, 1975); iii) aglutinación de látex (Lundsgaard, 1976); iv) IME (Brlansky & Derrick, 1979); v) ELISA (Lister et a l . , 1981). Transmisión
La fuenteprimaria en campo esla semilla infectada; la dispersión secundaria es portransmisión de jugo celular a plantas vecinas. Distribución geogrdfica e importancia econcimica
Se encuentra en todo el mundo. Debido a los altos indices de transmisión por semilla y a las infecciones asintomáticas,probablementeseencuentreen la mayor parte de los bancos de germoplasma de cebada, a no ser que se tomen precauciones especiales. BSMV no es frecuente en partidas comerciales de semilla.
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Virus de las manchas bronceadasdel tomate (tomato spotted wilt virus, TSWV). Tiene partículas especiales, de unos 85 nm de diámetro, con una envuelta lipoproteica. Tiene una gamade huéspedesmuy amplia (unas 160 dicotiledóneas y 10 monocotiledóneas), especialmente en las Solanaceae, Compositeae y Leguminosae (CMIIAAB 39). Se describió por primera vez en Australia y posteriormente se ha identificado en muchos países, probablemente se encuentre en todo el mundo. Tiene importancia en tomate (empardecimiento súbito de las hojas jóvenes, seguido por una interrupción del crecimiento) y tabaco (deformación y clorosis de hojas, interrupción del crecimiento). También infecta a patata, berelTiena, pimiento, guisante, judía común, chícharo, etc. En lechuga la infección normalmente empieza en las hojas de un lado de la planta, que muestran clorosis, luego la decoloración se extiendea las hojas del cogollo y el crecimiento se interrumpe en un lado de la planta. La monocotiledónea más afectada es la pina. TSWVse transmite por 4 especies de trips (sólo las larvas pueden adquirir el virus y a menudo los vectores lo retienen durante toda la vida). A pesar de que TSWV es extremadamenteinestable en extractos deplanta y por tanto esdifícil transmitirlo por jugo celular, la inoculación a ciertos huéspedes puede ser evidencia de su identidad: lesiones localizadas pardas en Petunia hybrida, pequeñas lesiones cloróticas en Cucumis sativus, lesiones localizadas necróticas y luego mosaico sistémico y deformación en Nicotiana tabacum cv. Samsun NN. Otros métodos de detección se basan en la microscopia electrónica y la serología (Francki & Hatta, 1981). GRUPO DEL VIRUS DEL MOSAICO DE LA ALFALFA
Este grupotiene miembro.
las característicasde
su Único
Medidas de control
El material infectado debe erradicarse de los bancos de germoplasma. Debe utilizarse semilla ensayada para presencia del virus (EPPO 88).
Virus del mosaico de la alfalfa (Alfalfa mosaic virus). (Sinónimo: lucerne mosaic virus)
LUNDSCAARD
Descripcicin básica GRUPO DEL VIRUS DE LAS MANCHAS BRONCEADAS DEL TOMATE
Elgrupotienelas miembro.
característicasde
su Único
AMV tiene partículas baciliformes de distintas longitudes: B (58 x 18 nm), M (48 X 18 nm) y Tb (36 x 18 nm); estas partículas encapsidan, respectivamente, tres moléculas de RNA monocatenario de sentido positivo de 1 , l x lo6d (RNA 1); 0,8 x IO6 d (RNA 2) Y 0,7 x 10' d (RNA 3); un cuarto RNA
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Capítulo 2
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(RNA 4: 0 , 3 lo6 ~ d), que esmonocistrónico para la proteína de la cápsida (24.000 d), se encapsida también, empaquetándose dos moléculas en una partícula isométrica (Ta: 18 nm de diámetro). Todos los componentes tienen la misma proteína de la cápsida (unos 25.000 d). A diferencia de los cucumovirus o bromovirus, que también tienen un genomio tripartito y en los que los tres RNAs genómicos son infectivos, en AMV esto no es así sino que para la infectividad se requiere, además de los tres genómicos, la proteína de la cápsida o el RNA 4 (CMII AAB 229).
moteado sistémico o bandeado de venas clorótico y anillos), Phaseolus vulgaris (según la cepa, lesiones localizadas cloróticas o necróticas, o no hay reacción localizada, pero todas las cepas causan un moteado atenuado sistémico, necrosis de venas y deformaciones de hojas). Ocirnum basilicum, Pisum sativum,Vignaunguiculata son también especies indicadoras(VanRegenmortel & Pinck, 1981). El virus es moderadamente inmunogénico y puede detectarse por serología. También puede utilizarse la microscopía electrónica. Transmisicin
Huéspedes y erlfermedades
Puede infectar a másde 400 especies en 50 familias. En lanaturaleza se encuentra en muchasplantas herbáceas y en algunas leñosas, en infeccionesa menudo asintomáticas. En alfalfa las hojas muestran mosaico, moteado, malformaciones y las plantas se enanizan; a menudo los síntomas desaparecen al desarrollarse la planta (Paliwal, 1982); parece que se reducen la nodulación y la supervivencia durante el invierno (Tu & Holmes, 1980). En patata AMV causa necrosis de tubérculo y síntomas de calicó, que también aparecen en soja infectada. AMV es causante de diversos síntomas en otros cultivos,por ejemplo aclarado de venas y moteado en tabaco, mosaico en tréboles rojo y blanco,enapio y en lechuga; mosaico amarilloen judía, chícharo y guindilla; necrosis y enanismo en guisante; necrosis grave en tomate: manchas en anillo en petunia; mosaico y enanismo en zanahoria. AMV también infecta a plantas leñosas: causamanchas amarillas y en anillo en vid (Beczner & Lehoczky, 1980, 1981). Se han observado reducciones de producción importantes (hasta del 50% en alfalfa y chícharo).
AMV se transmite de formano persistente por más de 15 especies de pulgones, entre ellas Myzus persicue. Puede transmitirse por semillas en distintas especies y en alfalfa con frecuencia (un 50% en semillas de plantasinfectadas y un 10% en semilla comercial); el índice de transmisión depende de la cepa y del cultivar. Distrihucicin geográfica, imporrancia econhmica y control
AMV se encuentra en todo el mundo y es muy corriente en muchos países. En algunos lugares causa pérdidas importantesde producción,pero en general, y a pesar de lo extendido que está, no parece ser responsable de enfermedades de primera importancia. Se controlaporproducción de semilla libre de virus y desarrollo de cultivares resistentes. DUNEZ
GRUPO DEL VIRUS DE LA NECROSIS DEL TABACO
El grupo tiene las características de su Único miembro .
Cepas
Se han descrito varias cepas, diferenciándose principalmente en la reacción de unagama de huéspedes seleccionada. Se ha trabajadodetalladamente sobre algunas de ellas: AMV-S de alfalfa, AMV-425 de trébol, cepa de la mancha amarilla de la alfalfa. Identlficacicin y diagnosis El virus se detecta porinoculación mecánica en una gama dehuéspedes seleccionada: Chenopodium amaranticolor y C. quinoa (lesiones localizadas cloróticas o necróticas seguidas porpunteado sistémico clorótico y necrótico), Nicotiana fabacum (lesiones localizadas cloróticas o necróticas, posteriormente
Virus de la necrosis del tabaco (Tobacco necrosis virus, TNV) Descripcicin básica
Las partículas virales son isométricas,de unos 28 nm de diámetro y tienen un coeficiente de sedimentación de unos 112-133s(CMUAAB 14). La partícula contiene un 18-21% (Uyemoto, 1981) de una única molécula de RNA monocatenario de se&ido positivo de un Pm 1,3-1,6 X IO6 d. La cápsida está compuestade 180 subunidades proteicas, aproximadamente 33.000 d de Pm. TNV aparecea menudo
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virus I1 acompañado por un virussatélite (CMUAAB 15), que tiene partículas isométricas de unos 17 nm de diámetro y un coeficiente de sedimentación de 50s. Las partículas del satélite tienen una molécula de RNA de Pm 0,4 x 10' d y 60 subunidades proteicas de unPm de unos 22.000 d. Las proteínas de la cápsida de TNV y del satélite son completamente distintas; el RNA satélite necesita la ayuda del RNA de TNV para replicarse y encapsidarse en su propia proteína. Se han descrito varias cepas de TNV y de satélite (Kassanis & Philips, 1970). Las suspensiones de TNV son buenos inmunógenos. Huéspedes y edermedades TNV infecta naturalmente a muchas plantas cultivadas y silvestres; además deen tabaco y en varias hortícolas y ornamentales, se ha descrito en lúpulo y enfrutales(almendro, peral). Las plantasnoro necrómalmente muestran síntomas localizados ticos. Se han señalado epidemias en judía (enfermedad del punteado necrótico de la judía), tulipán (enfermedad de Augusta. necrosis del tulipán) y pepino (necrosis del pepino).
sin esterilizar. Tiene importancia económica en algunas hortícolas y ornamentales. Se controla propagando plantas libres de virus que pueden obteneme por cultivo de meristemos apicales o a partir de semilla; otras medidas de control son evitar un riego excesivo (para impedir el movimiento de 01pidiurn brassicae) y esterilizar el suelo de los invernaderos. Importancia en investigación
La asociación del virus satélite se ha estudiado con detalle; TNV es infeccioso por sí mismo, pero el satélite no; la capacidad de distintas cepas de TNV para activar a distintas cepas del satélite tiene un interés especial. UYEMOTO
GRUPO DE LOS PENAMOVIRUS
El grupo tiene las características de su Único miembro.
Virus de las excrecencias y mosaico del guisante
fdentlficación y diagnosis
En muchas de las especies infectadas naturalmente en general sólo se obtiene TNV de las raíces; en pocos casos tienen lugar infecciones sistémicas. El diagnóstico es esencial y pueden utilizarse distintas técnicas: transmisión mecánica a plantas indicadoras, p. ej., Nicotiana tabacum, N . glutinosa, Phaseolus vulgaris y especies de Chenopodium (todas muestran lesiones localizadas necróticas a los 3-10 días); pruebas serológicas (precipitina, difusión en gel, ELISA, IME). La serología es esencialpara identificar cepas. Transmisión TNV se transmite con facilidad por jugo celular y por las zoosporas delhongo Olpidiumbrassicae (Teakle, 1962), su vectornatural. En el suelo se dispersa por el movimiento del agua; también se ha aislado de agua de ríos (Tomlinson et al., 1983). No se transmite por semilla.
(Pea enation mosaic virus, PEMV) Descripción básica
Las partículas son isométricas, poliédricas, de 28 nm de diámetro, con un 28% de RNA ysedimentan como dos componentes a 9 9 s (M) y 112s (B). El genomio es bipartito y está constituido por dos moléculasde RNA monocatenario:el RNA 1 en laspartículas B (Pm 1,7 X lo6d) y el RNA 2 en las partículas M (Pm 1,3 X lo6 d); para la infectividad se necesitan ambas especies de RNA. El RNA 1 codifica para la proteína de la cápsida, que tiene un polipéptido principal de Pm 22.000 d. Los aislados transmitidos por pulgones tienen, además, unpolipéptidominoritario de Pm 28.000 d (Hull & Lane, 1983; Hull, 1981). Huéspedes
Y
edermedades
En la naturaleza el virus infecta a leguminosas,pero artificialmente puede transmitirse a varios huéspedes de otras familias; el guisante y el haba son los Distribución geogrcifica, principales huéspedes naturales. La infección emimportancia económica y control pieza con un aclarado de venas tenue, seguido de TNV está ampliamente distribuido y se encuentra punteado clorótico; posteriormente aparecen a lo en muchos países, especialmente en Europa. Es co- largo de las venas manchas cloróticas y excrecenrriente en suelos irrigados y en suelo de invernadero cias en el envés. Las infecciones graves se mani-
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Capítulo
fiestan con un moteado grave y enrollado de las hojas, enanismo Y deformación de la planta, malformacionesde lasvainas y a veces necrosis de hojas y tallos (CMI/AAB 257; Hull, 1981). Identificación y diagnosis
La diagnosis de campo se puede basar en los síntomas que muestran las plantas infectadas.Las manchas traslúcidas y las excrecencias, cuando aparecen, son muy características de la enfermedad; en diversasleguminosascultivadas en invernadero pueden reproducirse por inoculación mecánica síntomas similares. Puede aplicarseserología(inmunodifusión, IME, MEIS). Transmisión
El virus se transmite de forma persistente circulativa por varias especies de pulgones, siendo la principal Acyrthosiphon pisum; el tiempo de adquisición es corto (S o min) y, tras un período de latencia, se transmite durante4-S semanas; no setransmite transováricamente ni se multiplica, aparentemente, en el vector. Transferencias repetidas por inoculación mecánica inducen la pérdida de la transmisibilidad por pulgones, lo que se asocia conla pérdida de la proteína de 28.000 d. Distribución geogrcifica, importancia económica y control
Está extendidoal norte de la zona templada. Se han señalado disminuciones de producción en guisante y haba de hasta el 50% (Hull, 1981). Se controla utilizando cultivares resistentes cuando se dispone de ellos (p. ej., guisante). MARTELLI
Y el virus del enanismo irregular del arroz (rice ragged stunt virus,subgrupo 3 ) . Ninguno deestos miembros tipo se encuentra en Europa. Se transmiten de forma persistente y hay casos de transmisión transovárica (CMUAAB 294).
Virus del enanismo esterilizante de la avena (oat sterile dwarf virus, OSDV). Pertenece al subgrupo 2 (CMI/AAB 217). Se encuentra enalgunos países de Europa Central, del Norte y Occidental. En avena, cebada y otras gramíneas, causa síntomas de enanismo grave, aumento del ahijado, hinchado de venas, excrecencias en venas y esterilidad. Se transmite persistentemente por el Javesela pellucida y por unas pocas especiesmás de delfácidos. Se diagnostica por inoculación vectorial a Avena sativa y porserología de dobledifusión. Está relacionado serológicamente con el virus de las excrecencias del Lofium. Se controla por prácticas culturales (arado profundo) o por erradicación química de las ninfas de los vectores. VACKE
Virusdel enanismo rugosodelmaíz (maize rough 2 dwarf virus, MRDV). Pertenece al subgrupo (CMIIAAB 72). Se encuentra en Europa (Italia, Suiza, España, Francia, Checoslovaquia) y en Israel, donde se encuentra el vector Laodelphax striatellus. Las hojas de las plantas infectadas se hacen de un verde más oscuro, con pequeñas excrecencias en el envés; se formanpocas raíces adventicias; las plantas demaíz infectadas tempranamente aparecengravemente enanizadas y producenpoco (Harpaz, 1972). Sonhuéspedes naturales Digitariasanguinalis y Echinochloa crusgalli. El virus está relacionado serológicamente con el virus del ahijado de los cereales.Se puede controlar utilizandocultivares resistentes. SIGNORET
GRUPO DE LOS REOVIRUS
Grupo de virus con partículas de 60-80 nm de diámetro, con una cápsida en dos capas y RNA bicatenario. El virión contiene una RNA-polimerasa dependiente de RNA. El genomio viral está dividido en 10-12 segmentos de RNAcon un Pm total de unos 15-20 X 10" d. Se han descrito tres subgrupos en base al insecto vector (cicadélido o delfácido), el número de segmentos de RNA y la estructura de la cápsida, cuyos miembros tipo son el virus tumoral de las heridas (wound tumor virus, subgrupo I ) , el virus de la enfermedad de Fiji de la caña de azúcar (sugar cane Fiji disease virus, subgrupo 2, fiiivirus)
Virusdelaenfermedaddel ahijado de los cereales (Cereal tillering disease virus, CTDV). Pertenece al subgrupo 2. Sólo se multiplica en gramíneas y en su vector delfácido Laodelphax striatellus. No se ha señalado transmisióntransovárica. Solamente se encuentra en el norte de Europa, donde causa raray avena(Milmenteepidemiasencebada ne & Luisoni, 1977). La cebada infectada naturalmente muestra un ahijado excesivo, enanismo grave y hojasmalformadasconmárgenes aserradas; en infecciones experimentales en maíz se observan excrecencias que no se producen en cebada o avena (Lindsten, 1985). El virus está relacionado serológicamentecon el virusdelenanismorugoso del
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Virus I1 maíz. No parece necesario controlar la enfermedad. LAPIERRE
Virus de las excrecencias del lolium (lolium enation . virus). Pertenece al subgrupo 2, infecta a Loliurn perenne y a L . rnultiflorum. Las plantas muestran excrecenciascaracterísticas.Sehaseñaladoen RFA con vector desconocido y esta relacionado serológicamente con el virus del enanismoesterilizante de la avena (Lesemann & Huth, 1975).
GRUPO DE LOS RHABDOVIRUS
Partículas envueltas baciliformes o en forma de bala (I 35-380 X 45-95 nm), con un RNA monocatenario de sentido negativo (Pm 3,5-5,0 X lo6 d). En el virión se encuentra una RNA-polimerasa dependiente de RNA y la nucleocápsida está formada por nucleoproteína estructurada helicoidalmente. Se han descrito más de30 miembros. Se han establecido al menos dos gruposen base a la composición proteica y al lugar de ensamblado:subgrupoA(virusdel amarilleo necrótico de la lechuga, lettuce necrotic yellows) y subgrupo B (virus del enanismo amarillo de la patata, potatoyellow dwarf); se han observado virus desprovistos de envuelta, quepodrían formar un tercer subgrupo. La mayor parte se transmiten por pulgones o por cicadélidos. Se multiplican en el vector (CMIIAAB 244). Virus delamarilleo necrótico de la brecolera (broccoli al necroticyellowsvirus,BNYV).Pertenece subgrupo A y se ha descrito en Europa y América del Norte. Se encuentra ocasionalmente en coliflor, brecolera y coles de Bruselas. Se transmite por el pulgón Brevicorynebrassicae. Se diagnostica por inoculación mecánica (difícil) a Datura stramonium (lesiones localizadascloróticasanecróticas en 10 días, mosaico sistémico y necrosis de venas tras tres semanas) (CMI/AAB 85; Francki et al., 1981). Para su detección es muy apropiada la serología.
Virus del arrugado de la fresa
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la fresa.Otra enfermedad diferente,descritaen América del Norte y atribuida al virus latente C de la fresa, del que no se han descrito las partículas virales, debería excluirse de Europa (EPPO 163). Huéspedes y erlferrnedades
El virus se encuentra sólo en el género Fragaria, del que ninguna especie es inmune. Los síntomas en los cultivares comerciales varían según la cepa del virus y la sensibilidad del cultivar; mientras que las cepas atenuadas no producen síntomas en ningún cultivar, en10s sensibles las cepas virulentas causan síntomas claros de deformación, arrugado de hojas con foliolos de tamaño desigual y manchas cloróticas de forma irregular, asociadas a menudo con las venas. En asociación con los virus del moteado, borde amarillo atenuado y bandeado de las venas de la fresa, los síntomas aumentan de gravedad. Identificación y diagnosis
Se detectapor injertode estolóno de hojaaFragaria vesca (clones UC4, UCS, UC6) o a F . vesca var. sernperflorens (plantonesalpinos).Los primeros síntomassonmanchascloróticas pequeñas,que posteriormente enrojecen o se necrosan. Son diagnósticos del arrugado epinastiaangular de los foliolos, lesiones en los peciolos y estriado de pétalos. En complejos con los virus del moteado y del bandeado de venas de la fresa, los síntomas se intensifican y, por tanto, los indicadores infectados con algunos de estos virus son muy útiles para detectar las cepas atenuadas del arrugado. Transmisión
Se transmite por los pulgones Chaetosiphon fracirculativa; gaefolii y C. jacobi de forma persistente C . fragaefolii lo adquiere y lo transmite en períodos de alimentación de 24 h; el período de latencia varía de 10 a 19 días; el vectorpermanece infectivo al menos durante dos semanas (Krczal, 1980). En experimentos con C . jacobi se ha demostrado que el virus se multiplica en el vector.
(Strawberry crinkle virus) Distribución geogrrificu e importancia económica Descripción básica
El virus del arrugado dela fresa probablemente sea un miembro del subgrupo A. Las partículas son baciliformes, de 190-380 X 69 k 6 nm. Según la gravedad de los síntomas puedendistinguirsevarias cepas (CMIIAAB 163). entre las que están las que antes se llamaban cep’as A y B del virus latente de
El virus se encuentra en todo el mundo, en todas las áreas de cultivo de la fresa en las que se encuentra c.fragaefolii. Las cepasvirulentas reducen gravemente el vigor y la productividad de las plantas infectadas. Debido al efecto sinérgico de otros virus (ver arriba), el virus del arrugado de la fresa puede ser un factor limitante de este cultivo.
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Capítulo 2
Control
Son medidas esenciales la propagación de material sano y el control de los vectores. Las plantas libres de virus pueden obtenerse por termoterapia y por cultivo de meristemos apicales. KRCZAL
Virus de la clorosis de las venas del frambueso (Raspberry vein chlorosis virus, RVCV)
bablemente también se multiplica; el pulgón es comente en el Sur de Inglaterra y en Europa continental, pero la alta incidencia de la enfermedad en Europa se debe en gran parte al uso de material vegetal infectado. Casi todo el material de algunos cultivares europeos de frambueso está totalmente infectado con RVCV. Cuando se encuentrasólo en frambueso RVCV no es letal, pero en algunos cultivares disminuye el vigor y el tamaño del fruto; estos efectos seven acentuados porinfecciones con otros virus.
Descripción básica
RVCV, conocido también como virus del reticulado clorótico del frambueso (raspberrychlorotic net virus), se transmite por pulgones pero no por inoculación mecánica de jugo celular, y no se ha purificado. La microscopía electrónica en secciones delgadas de hojas de frambuesoinfectado y de pulgones virulíferos muestran partículas grandes, baciliformes, envueltas, de unos 450 X 75 nm (CMI/ AAB 174). Se clasifica en el subgrupo A. Huéspedes y síntomas
La enfermedad solamente se encuentra naturalmente en el frambueso silvestre y cultivado; la mayor parte de los cultivares muestran síntomas de infección, pero algunos cultivares norteamericanos parecen ser inmunes. Las hojas de los tallos vegetativos muestranlos síntomas más claros:una clorosis de las venassecundariasquepuedeapareceren áreas o en toda la hoja; si es especialmente grave, las hojas puedendeformarse y mostrarepinastia (Cadman, 1952).
Control
Es esencial plantar material sano; esto puede ser difícil en algunos cultivares en los cuales casi todo el material está infectado, ya que, a diferencia de la mayor parte de los otros virus de frambueso transmitidos por pulgones, RVCV no se elimina por termoterapia. Sin embargo recientemente se ha conseguido eliminar con éxito mediante termoterapia seguida por cultivo de meristemos apicales. En Escocia, dondelos vectores normalmente son escasos, la eliminación de plantas infectadas ha ayudado a limitar la dispersión del virus. JONES
Virus del enanismo amarillo de la patata (potato yellow dwarf virus, PYDV). Pertenede al subgrupo B. En patata causa clorosis foliar, necrosisde la médula del tallo y enanismo de planta; algunos tubérculos pueden desarrollar necrosis interna. Está limitado a Américadel Norte y es unpatógenosometidoa cuarentenaenEuropa(EPPO 128). Puede transmitirse por distintas especies de cicadélidos de forma persistente, siendo la más importante AcerataDiagnosis gallia sanguinolenta. Infecta también al trébol sin causar síntomas, pero éste puede actuar como reLos síntomas delas hojas tienen normalmente valor servorio de virus y vector (CMUAAB 35). Se diagdiagnóstico en el frambueso, pero la identificación nostica por transmisión a Nicotiana rustica (lesiopuede ser difícil y hay infecciones mixtas con otros nes localizadas cloróticas, moteado y necrosis de virus. En tales casos debe hacerse una inoculación hoja) o N . glutinosa (aclarado de venasy mosaico). por injerto a cultivares indicadoresque no sean senPuede detectarse serológicamente (Francki et al., sibles a tales virus. Alternativamente puede reali1981). zarse transmisión por pulgones a cultivares indicadores, lo que separará a RVCV de otros virus conVirus delenanismo moteado de la berenjena (eggplant taminantes, pero esdifícil cultivar al pulgón vector. mottled dwarf virus) (CMUAAB 115). Pertenece al Los síntomas en frambuesos indicadores inoculados subgrupo B y se encuentra en toda el área meditepor injerto, como Lloyd George Y Norfolk Giant, rránea. Los síntomas son un enanismo grave de las pueden tardar en aparecer 3-12 meses. plantas de berenjena, aclarado de venas, moteado y arrugado de las hojas y esterilidad general. En la Transmisión natural e importancia berenjena, de la cual naturaleza sólo se encuentra en algunoscultivaressonsusceptibles(MarteRVCV se transmite específicamente, de forma PerIli & Cirulli, 1969); tomate, Lonicera y Pittosporum sistente, por el pulgón Aphis idaei, en el cual Pro-
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Virus I1 son huéspedes alternativos. Se dispersa como si el virus fuera transmitido por insectos, pero se desconoce el vector. La gama experimental de huéspedes se limita virtualmente a las Solanaceae. Se detecta por inoculación mecánica a Nicotiana glutinosa yio tabaco (lesioneslocalizadascloróticas grandes a los 10-15 días, seguidas por amarilleo sistémico de venas). MARTELLI
Virus delas excrecenciasde la alfalfa (lucerne enation virus). Es un miembro posible de los rhabdovirus, tiene partículas baciliformes (85 X 250 nm), que se encuentran enel núcleo y espacio perinuclear de las células anejas del floema Y del parénquimafloematico (Alliot & Signoret, 1972; Alliot et al., 1972). Causa unaenfermedad que se caracterizapor la formación de excrecencias enel envés dela vena principal de los foliolos, que se arrugan; las plantas alcanzan su altura normal, pero conuna ramificación excesiva. El virus, que no se transmite mecánicamente, se transmite deforma persistente por Aphis craccivora (Leclant et al., 1973). Está extendido en Francia, países mediterráneos y OrientePróximo (Cook & Wilton, 1984). No se han establecido métodos de control. ALLIOT
Virusdel mosaico estriado del trigo (wheat striate mosaic virus, WStMV).Es un nombre quese hadado a dos virus, uno en América del Norte y otro en Europa. Elprimero es un rhabdovirus (subgrupo A) asociado con una enfermedad descrita en USA y Canadá (Smith, 1982; Jones et al., 1981) y transmitido por el cicadélido Endria inimica (Bell et al., 1978). El virus infecta a 20 especies de gramíneas; losprimeros síntomas son puntos o rayas débilmente cloróticas a lo largo de las venas; normalmente a la clorosis sigue necrosis y la destrucción de hojas puede ser grave; las plantas se enanizan y dan lugar a espigas parcialmente estériles y a grano de mala calidad. Todos los cultivares de trigo duro son susceptibles, entrigo blando hay cultivaressusceptibles y resistentes; la mayor parte de los cultivares de cebada y avena son moderadamente susceptibles. El virus puede detectarse serológicamente. Potencialmentepodría extenderse a Europa, donde se ha descrito una enfermedad similar (mosaico estriado europeodel trigo), en la que también se han aislado partículas baciliformes; se transmite por dos delfácidos (Ammar, 1975), Javeselfa pellucida y J. dubia (en ambos virushaytransmisión transovárica). Los síntomas son manchas cloroticas y estriados filiformes, rotos, enlas hojas; finalmente
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las hojas amarillean por completo y las plantas se enanizan. Cuando las plantas se ven afectadas en estado deplántula normalmente muerenal 1-2meses de infección. El virus infecta a avena (estriado clorótico, enrojecimiento) y cebada (hojas aserradas). Virus del mosaicoestriado amarillo de la cebada (barley yellow striate mosaic virus).Subgrupo A. Es idéntico al virusdel estriado cloróticodeltrigo (wheat chlorotic streak virus); estárelacionado próximamente con el virus del enanismo esterilizante del maíz (maize sterile stunt virus),relacionado distantemente conel virus del mosaicodel norte delos cereales (northern cereal mosaicvirus) y no está relacionado con el virus del mosaico del maíz (maize mosaic virus) (Milne et al., 1986). Se encuentra en Italia y quizá en Francia. La gama de huéspedes se limita a las gramíneas; los síntomas sonun mosaico estriado o rayas cloróticas, enanismoy hojas estrechas. Se transmitepropagativamente por delfácidos y transováricamente en su vector natural Laodelphax striatellus (Conti, 1980). No se transmite por jugo celular ni por semilla. El virus se multiplica en el citoplasma de las células vegetales formando viroplasmas característicos (Conti & Appiano, 1973). Se detecta por IME y transmisión vectorial acebada Y trigo (mosaico estriado brillante). Se controla por tratamientos insecticidas en los lugares de ivernación de los vectores (CMUAAB 312). CONTI
Virus de la piel de sapo del pepino (cucumber toad skin virus). Es un miembro posible del grupo de los rhabdovirus Y se ha aislado en cultivos protegidos de pepinos en el sureste de Francia. Las hojas aparecen arrugadas y las venas muestran una trayectoria sinuosacaracterística;afecta gravemente al crecimiento de las plantas y a la producción de fruto. De momento no se ha identificado vector. Se detecta por inoculación mecánica aberenjena, Lavatera trimestris o Nicotiana glutinosa, que desarrollan infecciones sistémicas. La transmisiónapepino es erráticapor inoculación mecánica,pero fácil por injerto. LECOQ
Virusdelpunteadode las orquídeas (orchid fleck v i r u s ) .E sp r o b a b l e m e n t eu nm i e m b r od e l subgrupo B de los rhabdovirus y causa punteado clorótico Y necrótico en Cymbidium, Dendrobium, Oncidium Y muchas otras orquídeas. Seha descrito y Japón (CMI/ en Europa, América del Sur AAB 183). La detección por inoculación de jugo celular es difícil, pero puede conseguirse a Dendro-
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Capítulo 2
bium mobile, Cymbidium alexanderi y a otras orquídeas (manchas cloróticas o necróticasprimero en las hojas inoculadas y posteriormente en las hojas superiores tras 3-4 semanas), a Nicotiana glutinosa o a cultivares de N . tubacum (amarilleo brillante) o aXanthi nc (lesiones localizadascloróticas o necróticas tras 2-3 semanas). Virus del reticulado amarillo del rubus (rubus yellow net virus). Es un componente termoestable del complejo del mosaico del frambueso. El tamaño de la partícula baciliforme es de 25-31 x 80- I50 nm. Se encuentra enGran Bretaña, algunos paíseseuropeos y América del Norte (Converse,1977) y se transmite por pulgones (CMIIAAB 188). Los síntomas en el frambueso son una clorosis de vena (como un reticulado pálido)y un acuencado ligero hacia el envés de los foliolos (Converse et al., 1970). Se detecta por transmisión por injerto o vectorial a Rubus occidentalis y se controla por propagación de plantas sanas y control del vector. KRCZAL
Virus del rizado dela hoja de la remolacha(beet leaf curl virus) (CMIIAAB 268, EPPO 90). Subgrupo B, limitado a Europa Central. En remolacha los síntomas son un aclarado de las venas de las hojas más jóvenes, que posteriormente se curvan hacia adentro, y una disminución del crecimiento radicular. Se transmite por Piesma cuadratum (Heteroptera) de forma persistente y propagativa. Sedetecta por Atriplex, Chetransmisiónvectorialaremolacha, nopodium,Spinacia o Tetrugoniatetragonoides, pero no se puede transmitir mecánicamente. El vector puede controlarse con parathion. PROESELER
Virus de las venas amarillas del sonchus (sowthistle yellow vein virus, SYVV).Pertenece al subgrupo B. Además de causar un amarilleo de venas en la mala hierba Sonchus oleraceus, ataca a la lechuga. Se ha señalado en Europay América del Norte y se transmite por los pulgones Hyperomyzus lactucae y M a crosiphum euphorbiae. Se ensaya sobre Chenopodium quinoa (lesiones localizadas), Nicotiana gluY tinosa (lesiones cloróticas, aclare0 de venas acuencado de hojas) o el híbrido de Nicotiana clevelandii por N . glutinosa (aclaradode venas Y acuencado de hoja) (CMIIAAB 62; Francki et al., 1981). Se detecta adecuadamente por serología. GRUPO DE LOS SOBEMOVIRUS
Partículas isométricas de unos 30nm de diámetro con unamolécula de RNA monocatenario de sentido
positivo (Pm 1,4 X IO6 d ) y un Único polipéptido en la cápsida (30.000 d), que podría traducirse de un RNA subgenómico de 0.3-0,4 X 10' d. Cada virus tiene una gama de huéspedes más bien limitada. Se transmiten con facilidad mecánicamente y por coleópteros y puedentransmitirsepor el suelo. El miembro tipo es el virus del mosaico del sur de la judía. Virusdelmosaicodelaanserina (sowbane mosaic virus, SowMV) (CMIIAAB 64).(Sinónimo:virus del mosaico del quenopodioo,chenopodium mosaic virus). Está muy extendido, causando un moteado clorótico en especies de Chenopodium, muchas de las cuales se utilizan como plantas indicadoras experimentales para otros virus de plantas. Varias especies de Chenopodium utilizadas por los virólogos (C. amaranticolor, C. quinoa, C. murale) pueden estar infectados asintomáticamente. Lo transmiten algunos cicadélidos,míridos y minadores foliadores; la forma principal de transmisión es porsemilla, encontrándose afectadas hasta el 83% de las plánt u l a sd e r i v a d a sd eu n ap l a n t ai n f e c t a d a (Dias & Waterworth, 1967). Normalmente las plantas infectadas a partir de semilla muestran pocos o ningún síntoma. El virus puede detectarse por inoC. amaranticolor, que desaculaciónmecánicaa rrolla lesiones localizadas, o por serología. No tiene importancia económica en sí misma, pero puede interferir en detección de virus en Chenopodium. Virus del mosaico arrosetado del nabo (turnip rosette mosaic virus). Se ha descrito en Escocia y Suiza e infecta principalmente a miembros de las Cruciferae, pero también a algunas Solanaceae, Compositae y Resedaceae. En el nabo produce un aclarado y necrosis de venas pronunciado, deformaciones de hojas y hábito en roseta (CMIIAAB 125). Se transmite por coleópteros crisomélidos,especialmente Phyllotreta nemorium, y puede detectarse por inoBrassicapekinensis, que da culaciónmecánicaa lesiones localizadas claras, o por serología. Virus del mosaico del sur de la judía (southern bean mosaic virus, SBMV). Tiene partículas isométricas de unos 30 nm de diámetro, que sedimentan como un Único componente a 115s. La proteína de la cápu n Único polipéptido de sidasecomponede Pm 28.000 d. El virus es altamente inmunogénico (CMIIAAB 274). Sólo son susceptibles las leguminosas. SBMV causa mosaico y moteado en la judía común (Yerkes & Patino, 1960), el chícharo (Shepherd & Fulton, 1962) y la soja. La judía común, además de los síntomas de mosaico, puede desarrollar
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Virus 11 fruncido de hojas, necrosis de venas, defoliación y síntomas marcados en las vainas (áreas manchadas verde oscuro, de aspecto húmedo). Sehan descrito varias cepas, la B (de judía), la C (de chícharo), la G (de Gana) y la M (grave o mejicana). Estas cepas pueden distinguirse por los síntomas y los vectores. SBMV puede detectarse por inoculación mecánica a cultivares de judía (p. ej., Bountiful, Pinto) o de chícharo (Vignu radiata o V . unguiculata);el MEIS y el ELISA también son adecuados para detectar el virus en extractos de plantas. SBMV no está relacionado serológicamente con otros miembros del grupo de los sobemovirus. Probablemente se encuentre en todo el mundo y se ha señalado en las regiones templado-cálidas y tropicalesde las Américas, en Africa, Brasil, India y también en Europa del Sur (Francia), donde es de importanciapotencial. SBMV puedetransmitirse por coleópteros foliares, probablemente de forma circulativa (Walters, 1969). En Américadel Norte las cepas B y C se transmiten por Cerotoma trifurcata y Epilachna vurivestis; la cepa C se transmite en Nigeria por Ootheca murahilis. El virus se transmite por semilla en judía (1 3%) y chícharo (5-40%) (Lamptey & Hamilton, 19741, de forma que se controla produciendo semilla libre de virus. No se conoce inmunidad total de la judía común a SBMVB, pero a efectos comerciales se consideran resistentes los cultivares que reaccionan produciendo lesiones localizadas. Virus del moteado del dactilo (cocksfoot mottle virus, CoMV). Sólo ataca al dactilo (Dactylis g l o merura) (CMIIAAB23).Lasplantasenfermas muestran un estriado y moteado amarillo en las hojas, que a menudo blanquean o se necrosan (Serjeant, 1967); los cultivaressusceptiblesamenudo mueren (Catherall, 3985). En el dactilo se asocian a menudo tres virus: CoMV, el virus del mosaico atey el nuado del dactilo (con partículas isométricas) virus del estriado del dactilo (un potyvirus). La detección sobre trigo propuestapor Serjeant (1967) puedeser confusa y es mejor la prueba ELISA. CoMV se transmite por adultos y larvas de los coleópteros Oulema melanopus y o. lichenis; en O. melanopus persiste hasta 15 días, trasun período de adquisición de varios días (Serjeant, 1967). No se transmitepor semilla. CoMV seencuentra en Europa (Alemania, Francia, Reino Unido), Asia (Japón) Y Oceania (Nueva Zelanda). En el Reino Unido, CoMV puedecausar una enfermedad importante en cultivos plurianuales de dactilo. Se han descrito cultivares resistentes en el Reino Unido y Japón. LAPIERRE & HARlRI
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GRUPO DE LOS TOBRAVIRUS
Tienen dos tipos de partículas alargadas rígidas y dos moléculas de RNA monocatenario de sentido positivo. La partícula larga (180-215 X 22 nm) contiene una molécula de RNA 1 de Pm 2,4 X 10" d ; la partícula corte (46-114 x 22. nm) contiene una molécula de RNA 2 cuyo tamano (0,6-1,4 X lob d) depende de la longitud de la partícula. El RNA 1 es infeccioso, pero sólo produce moléculas de RNA 1 en las plantas infectadas; el RNA 2 contiene el cistrón para la proteína de la cápsida; para producir progenie con partículas largas y cortas se necesitan las dos partículas (o ambos RNA 1 Y RNA 2). S610 hay una especie de polipéptido de la cápsida (22.000 d). Se transmiten por el suelo por nematodos (Paratrichodorus y Trichodorus SPP.). El miembro tipo es el virus del cascabeleo del tabaco.
Virus del cascabeleo del tabaco (Tobacco rattle virus, TRV) Descripcicin hdsica
TRV es el miembro tipo de los tobravirus. Las partículas son varillas rígidas de 22 nm de diámetro, con dos longitudes predominantes: partículas largas (180-200 nm) y cortas (50-110 nm). Las partículas tienen un 5% de RNA de dos especies: el RNA 1 (2,4 X lo6 d) y elRNA 2 (0,6-1,4 X lo6 d) (CMI/ AA6 12; Harrison & Robinson, 1978).
Huéspedes y erlfermedades
Pueden infectar naturalmentea más de 100 especies. El tabaco muestra una necrosis acusada sistémica en hojas y tallos. Puede afectar gravemente apatata: el parénquima del tubérculo muestra tejidosuberoso empardecido; el paso del virus desde los tubérculos infectados a la progenie depende de la cepa, y así en unas pocas plantas originadas de tubérculos infectados pueden aparecer en los tallos síntomas que en general son enanismo y en las hojas cierto moteado o anillos amarillos (Dalmassoet al., 1971; Harrison & Robinson, 1981). Los síntomas en patata son muy parecidos a los debidos al virus del ápice fasciculado. TRV es frecuenteen ornamentales bulbosas (tulipán, jacinto, narciso, gladiolo, azucena); las hojas de la mayoría de estas especies aparecen moteadas y los bulbos pueden desarrollar manchas necróticas (jacinto); los pétalos del tulipán pueden tener estrías de color más oscuro.
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Capítulo 2
110 Cepas
Importancia en investigación
Se han descrito dos grupos principales; uno se denomina M y contiene ambos tipo de partículas; el otro se llama NM, también frecuente en la naturaleza, Y contiene sólo el RNA l desnudo, sin proteína de la cápsida. Estos dos tipos de aislados pueden producir síntomas similares y se diferencian en su estabilidad y en la facilidad con que se transmiten por jugo celular. Los aislados M tienen una variabilidad antigénica elevada. Se han descrito tres serotipos, dos de los cuales deben combinarse en un serotipo 1-11, que es más o menos heterogéneo. El serotipo 111 contiene aislados brasileños y está alejado de los aislados 1-11.
La replicación autónoma del RNA 1 y las propiedades del genomio a partir de la producción de cepas recombinantes con RNA aislado de dos cepas distintas.
Identificación y diagnosis
Transmisiónmecánicaa huéspedes susceptibles: Chenopodium amaranticolor (lesiones necróticasen las hojas inoculadas),Cucumis sativus (lesiones clorótico-necróticas enlos cotiledones inoculados), Nicotianatabacum cv. Samsun NN (anillos y manchas necróticas en las hojas inoculadas,luego líneas, anillos y manchas necróticas enlas hojas infectadas sistémicamente), Phaseolusvulgaris (lesionesnecróticas pequeñas enlas hojas primarias inoculadas) (Harrison & Robinson, 1981). En general los tobravirus son moderadamente inmunogénicos; sin embargo un buen método de detección es ELISA. Transmisión
El virus se transmitenaturalmenteporvarias especies de nematodos pertenecientes a los géneros Trichodorus (Van Hoof, 1964) y Paratrichodorus. Los vectorespueden permanecer infectivos durante meses o años. Se ha detectado transmisión por semilla en 5 de 15 especies demalas hierbas infectadas naturalmente, y probablemente tiene un papel imp o r t a n t e e n la d i s p e r s i ó n d e l v i r u s (Cooper & Harrison, 1973).
DALMASSO & D U N E Z
Virusdel oscurecimiento precozdelguisante (pea early browning virus, PEBV). Se ha descrito en Europa y Africa del Norte. Causa manchas necróticas dispersas enhojas y vainas, enanismograve y muerte temprana del guisante y un moteado atenuado en alfalfa y haba, en la que es sinérgico con el virus del enrollado de la judía, causando necrosis de tallo y muerte deplanta (CMIIAAB 120; Cockbain et al., 1983). Se transmite por nematodos tricodóridos y también por semilla. Se detectapor inoculación mecánica a Chenopodium amaranticolor o Phaseolus vulgaris y por microscopía electrónica. Existen cultivaresresistentes,peroseconocen aislados que rompen la resistencia. La erradicacióndel vector con productos químicos es ineficaz. COOPER
GRUPO DE LOS TOMBUSVIRUS
Tienen partículas virales isométricasde unos 30 nm, con una molécula de RNAmonocatenario de sentido positivo (Pm 1 3 X lo6 d) y un Único polipéptido en la cápsida (41.000 d). Se transmiten con facilidad por inoculación mecánica en algunos de sus miembros se ha descrito adquisición a través del suelo. El miembro tipo es el virus del enanismo ramificado del tomate. Virusde los anillos delCymbidium (Cymbidium ringspot virus, CybRSV). No es un virus frecuente y sólo se ha señalado enorquídeas del género Cymbidium. Causa síntomas de moteado anillado clorótico. Se detecta por inoculación mecánica a Nicotiana clevelandii (CMUAAB 178; Holling et al., 1977).
Distribución geogr4fka, importancia económica y control
ALBOUY
TRV se ha encontrado enmuchos países europeos, América del Norte, Brasil, Japón y Nueva Zelanda. Las enfermedades más importantes tienen lugar en nematicidas, patata y ornamentales. Se controla con p. ej., dicloropropano/dicloropropeno (1.50Vha) O dazomet (200 kglha), que dan un control satisfactorio durante 2-3 años. En la actualidad existen cultivares resistentes a TRV (en patata, Belle de LOcronan, Viola, Eba, Radosa, Spartan).
Virus del enanismo ramificado del tomate (Tomato bushy stunt virus, TBSV) Descripción básica, huéspedes y erzfermedades
TBSV es el miembro tipo del grupo de los tombusvirus (Weber et al., 1970). Tiene 16 huéspedes na-
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Virus I1 turales, entre ellos, tomate, geranio, pimiento, espinaca, cerezo, manzano, vid y la mala hierba Stellaria media (CMUAAB 69); otras 126 especies son huéspedes experimentales (Schmelzer et al., 1977). Los cultivos más frecuentemente afectados son tomate y cerezo. El tomate muestra una necrosis de los ápices de los tallos con desarrollo de necrosis secundaria, lo que causa en las plantas una ramificación excesiva; las hojas maduras desarrollan coloración amarilla o morada; las hojas jóvenes muestranarabesco o anillosamarillentos o morados. Cuando lasplantas se infectan muy jóvenes mueren rápidamente. El cerezo muestra necrosis de venas y deformación de hojas, una falta gravede desarrollo de los ramoslleva a la apariciónde rosetas dehojas; los cultivares sensibles reaccionan desarrollando un chancro (Albrechtova et al., 1975). Cepas
Se conocen varias cepas distintas serológicamente: cepa tipo, anillos italianos del clavel, arrugadomoteado de la berenjena. Los virus del mosaico asteroideo de la petunia y del rizado de la hoja de pelargonium (ver éstos) se han considerado como cepas de TBSV. Identificación y diagnosis
TBSV puede diagnosticarse biológicamente en Chenopodium amaranticolor (puntos blancuzcos necróticos) o Gomphrena globosa (lesiones localizadas necróticas pálidas y anillos). La detección e identificación serológica se puede hacer en huéspedes herbáceos y leñosos por difusión en gel, prueba del látex o ELlSA (Fuchs et al., 1979). Distribución geogrcifica y transmisión
TBSV se encuentra en varios países europeos y en Norte Y Sudamérica. No se conocen vectores naturales. Se ha demostrado la transmisión no vectorial (Kegler & Kegler, 1981); TBSV se transmite sólo por inoculaciónmecánica,injerto y Cuscuta campestris (cepa tipo). En manzano Y cerezose transmite por semilla. Importancia económica y control
Causa pérdidas importantes en cultivos hortícolas y ornamentales. Se controla porselección y propagación de plantas libres de virus. En general, la desinfección de suelo es ineficaz. KEGLER
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Virus del mosaico asteroideo de la petunia (petunia asteroid mosaic virus, PeAMV). Se señaló por primera vez en Italia en petunia (Lovisolo, 19571, aunque enla práctica éstees un huésped sin importancia e incluso accidental. Desde 1965 se ha detectado en aligustre(Italiae Inglaterra), Cornus (Inglaterra), vid (Alemania,Italia y Checoslovaquia),lúpulo (Checoslovaquia) y en las raíces de varias plantas herbáceas. Causareducción de crecimiento, ruptura de color en flores, manchasamarillentas estrelladas en hojas, acompañadas por fruncido Y malformación de limbos. Se transmite por el suelo pero se desconoce el vector (Campbell et al., 1975). La gama artificial dehuéspedeses amplia. Sedetecta por inoculación mecánica a Petunia (la mayor parte de losaisladossonsistémicos),albahaca(lesiones grandes pardo oscuras con centro más claro) y por serología (inmunodifusión o IME). Se ha demostrado experimentalmente que el tratamiento del suelo con fungicidas reduce la transmisión del virus. MARTELLI & LOVISOLO
Virus del moteado arrugado de la alcachofa (artichoke mottle crinkle virus). Se ha señalado en varios países mediterráneos(Marruecos, Tunicia, Italia, Malta y Grecia) y causa síntomas en la alcachofa que varían según las condiciones ambientales. Las infecciones pueden ser casi asintomáticas o caracterizadas por un arrugado, deformación y manchas cloróticas graves en lashojas, enanismo delas plantas, malformación y reducción en tamañoy número de flores (Martelli, 1965,1981). El virus puede recuperarse del suelo pero el vector, si existe, se desconoce; se transmite por el materialde propagación. La gama experimental de huéspedes esamplia pero en general las infecciones son localizadas. Se detecta por inoculación mecánica a albahaca (lesiones pardo oscurascon el centro más claro), Datura stramonium (lesiones localizadas clorótico-necróticas y no hay infección sistémica) y por serología (inmunodifusión e IME). MARTELLI
Virus de lanecrosis apical del narciso* (narcissus tip necrosis virus, NTNV). Causa síntomas necróticos (estriado necrótico en hojas y necrosis apical) que aparecen tras la floración en algunos cultivares de Narcissus en los Países Bajos y el Reino Unido (CMIIAAB 166). El virus, de partículas isométricas de 30 nm de diámetro,tiene muchas propiedades en común con los tombusvirus, pero no parece estar __~.__
*Actualmente se consideraun miembro posiblede los Carmovirus (N. del T.)
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Capítulo 2
relacionado serológicamente con ningún serotipo del grupo. Sólo se transmite mecánicamente a Narcissus, el Único huésped conocido hasta ahora. En cultivares asintomáticos o en el caso de que condiciones ambientales cálidas y secas impidan la expresión de síntomas, puede detectarse por pruebas serológicas (inmunodifusión). DEVERGNE
Virus del rizado de la hoja del Pelargonium (Pelargonium leaf curl virus, PLCV). (Sinónimos: virus del arrugado de la hoja del pelargonium, pelargonium leaf crinkle virus) Descripción básica PLCV(Hollings, 1962) está relacionado serológicamente con el virus del enanismo ramificado del tomate. Tiene partículas isométricas de unos 30 nm de diámetro. Se han diferenciadotres cepas.El virus es un muy bueninmunógeno(Hollings & Stone, 1974). Huéspedes y edermedades PLCV infecta naturalmente a cultivares de geranio (Pelargonium), causando un rizado o arrugado de hoja. En invierno y primavera las plantas afectadas muestran síntomas graves: en las hojas jóvenes se desarrollan manchas estrelladasamarillas que luego se necrosan,las hojas se deforman y pueden abortar las yemas terminales. Durante el verano y el otono las plantas no muestran síntomas claros, pero hay una reducción consistente del tamaño de flores y del número y calidad de los esquejes. El virus puede transmitirse experimentalmente a numerosas especies de distintas familias (Hollings & Stone, 1965b). Identificación y diagnosis En primavera es posible realizar una selección visual del material de propagación, aunque en condiciones de invernadero puede haber plantas asintomáticas, Se detecta por inoculación mecánica a Chenopodium quinoa o C . amaranticolor: las hojas infectadasdesarrollan en 4-5 díaslesiones localizadas blancuzcas muy pequeñas; senecesita utilizar un tampón que contenga polietilenglicol para impedir la inhibición por el extracto de Pelargonium. Después deabril-mayo es imposible detectar PLCV. Para la detección sistemática se puede utilizar ELISA, utilizando un tampón de extracción adecuado (Albouy & Poutier, 1980; Albouy et al., 1980). Transmisih PLCV se propaga por esquejes a partir de plantas madre infectadas. No parece dispersarse con herra-
mientas contaminadas, perohay cierta evidencia de transmisión por el suelo. Distribución geogrrifica e importancia económica PLCV se encuentra en todo el mundo y en todos los países en que se cultivan geranios está bien establecido y ampliamente distribuido. En la actualidad no tiene granimportancia en los viveros comerciales. Control La eliminación de plantas madre infectadas y el USO de material libre de virus para propagación (obtenido por termoterapia o por cultivo de meristemos apicales) han reducido la incidencia en la enfermedad; existematerial sanodetodos los cultivares principales Y la reinfección parece muy lenta. ALBOUY
Roturadela flor delpelargonium (pelargonium flower break virus, P F BV). Só10 se ha aislado de Pelargoniumzonale y tiene poca importancia en cultivos comerciales. Muchos cultivares permanecen asintomáticos tras la infección, pocos desarrollan rotura decolor. El virus puede identificarse por IME (CMIIAAB 130, Stone 1980). GRUPO DE LOS TYMOVIRUS
Tienen partículas isométricasde 30 nm de diámetro, conunRNA monocatenariodesentido positivo (Pm 2 X 10" d) y un Único polipéptido en la cápsida (20.000 d). El mensajero para la proteína de la cápsida es un RNA subgenómico. El grupo está posiy se transmite blemente limitado a dicotiledóneas por coleópteros. El miembrotipo es el virus del mosaico amarillo del nabo (CMIIAAB 214). Virus latente del Erysimum (Erysimum latent virus, EryLV) (CMIIAAB 222). Se describió en la RDA Y está limitado a Cruciferae, encontrándose naturalmente en especies silvestres Erysimum. de Se puede transmitir por jugo celular y en la naturaleza por crisomélidos. Se diagnostica por inoculación mecánica a Brassica sinensis o B . pekinensis (lesiones localizadas cloróticas o necróticas; sólo las plantas que muestran las lesiones cloróticas desarrollan sintomas sistémicos: aclarado de venas, anillos Y moteado). El virus es muy inmunogénico Y puede detectarse serológicamente. Tiene todas las características de los tymovirus(vesículaslimitadas por doble membrana en los cloroplastos, etc.). Aunque no tieneimportancia económicaestá relacionado con el virus del mosaico del quingombó (Hibiscus esculentus) y con el virus andino latentede la patata
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Virus I1
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(ver arriba); este grupode virus necesita estudiarse en Europa con mayor detalle.
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Capítulo 2
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Capítulo 2
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CAPITULO 3
Virus I11 Virus no agrupados y complejos virales
Algunos de los virus de los que trata este capítulo se han caracterizado bien, pero sus afinidades son inciertas y aún no se han clasificado en grupos". Otros se han caracterizado sólo parcialmente; eshan detectado clarapecialmente los hayquese mente enplantas enfermas, pero su asociación causal con los síntomas no se ha demostrado de forma concluyente siguiendo los postulados de Koch. Por último,algunas enfermedades claramente reconocibles se asocian con complejos de virus bien o mal caracterizados y falta determinar por completo su etiología; aunque algunos de los virusimplicados pertenecen a grupos definidos, se ha considerado más conveniente incluir talescasos en este capítulo, b d o el nombre de la enfermedad. Virus de los anillos del Pelargomium (Pelargonium ringspot virus). Causa enprimavera síntomas claros de anillos en Pelargonium peltatum y arabesco en P . zonule. Normalmente en las plantas infectadas los síntomas se desarrollan muy lentamente; las plántulas inoculadas sólo muestran síntomas a los 15 meses trasla inoculación (Stone, 1980). Está muy extendido en cultivares antiguos y puede transmitirse a Nicotiana clevelandii, donde puede identificarse por ELISA o IME. Virus de los anillos pardos dela anémona (anemone brown ringspot virus). Causa manchascloróticas con anillos pardos de 2-4 mm de diámetro en hojas jóvenes de anémona; posteriormente estos anillos seoscurecen,se amplían y coalescenformando Breas pardo oscurocon algunos puntospálidos; llega a verse necrosis total de hojas. La enfermedad se describió enel Reino Unidoen 1956, y de las plantas infectadas se ha aislado un virus que se ha investigado por transmisión mecánica diversas a especies herbáceas (Hollings, 1958). Virus del anillado del Pelargonium (Pelargonium ring pattern virus). Se ha aislado de Pelargonium zonule. *Aleunas clasificaciones recientes se indican por notas al me.
En primavera causa dibujos en anillo en los cultivares susceptibles; es la enfermedad viral más corriente en todos los cultivares de geranio (Stone, 1980). No se conoce vector y hay un período de incubación largo en las plantas infectadas. Puede transmitirse a N . clevelandii y a Chenopodium quinoa; puede identificarse por ELISAo IME. Pueden obtenerse plantas libres de virus por cultivo de meristemos apicales. Virus del arabesco delPelargonium (Pelargonium line pattern virus). Causa punteado de venas y arabesco enhojas de geranio; tras la infección,las plantas permanecen asintomáticas durante un período largo. Se distingue serológicamente del virus del anillado del Pelargonium (Stone, 1980) y puede transmitirse a Nicotianaclevelandii, en el que puede identificarse por ELISA o IME. Virus B deArracacha (Arracacha virus B, AVB)" (CMIIAAB 270). Es un virus andino con una cepa (cepa de oca) que en Sudamérica ataca al cultivo tuberoso oca (Oxalis tuberosa) y a la patata. Por esta razón, y porque se transmite con facilidad por la semilla verdadera y el polen, se considera en Europa un patógeno en cuarentena (EPPO 128). Para una detección sistemática, la prueba ELISA es adecuada. SMITH
Virus del enanismo del tabaco(tobacco stunt virus). Tiene partículas isométricas de unos 25 nm de diámetro. Causa aclarado de venas y necrosis de las venas secundarias de la hoja de tabaco, enel cuello del tallo se observa un bandeado necrótico especifico, la planta se enaniza y adquiere un hábito en roseta. Se transmite por Olpidium brassicae y no está relacionado con el virus de la necrosis del tabaco (Hiruki, 1975) (CMIIAAB 313). Virusdelenanismoazuladodelaavena (Oat blue dwarf virus, OBDV) (CMIIAAB 123). Es un virus *Posiblemente, un nepovirus (cf. cap. I ) .
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Capítulo 3
118
sin clasificar** con partículasisométricas de 2830 nm de diámetro, que se ha señalado en algunos países de Europa Central y del Norte y en América del Norte. Causa enanismo, ahijamiento excesivo, follaje verde azulado, excrecencias en venas y esterilidad de las espiguillas en avena y otras gramíneas; en lino causa enanismo y arrugado. Algunas gramíneas y dicotiledóneas son huéspedes asintomaticos. OBDV se transmite por los cicadélidos Macrosteles laevis y M . fascifrons de forma persistente. Se identifica por inoculación vectorial a Linum usitatissimum y por ELISA. VACKE
Virus del enanismo ramificado del frambueso (Raspberry bushy dwarf virus, RBDV). (Sinónimo:virus de ladegeneración de la zarza frambuesa, loganberry degeneration virus) Descripción básica
RBDV tiene partículas casiisométricas,deunos 33 nm de diámetro, con tres especies de RNA de Pm, aproximadamente, 2,O; 0,9 y 0,4 x lo6 d (glioxiladas). Una única especie peptídicade unos29.000 de Pm forma el 76% de la partícula. Para microscopia electrónica las partículas se rompen en tinciones fosfotúngsticas, pero son estables en sales de uranilo (CMI/AAB 165). Huéspedes Y enfermedades
Los únicos huéspedes naturales conocidos son especies de Rubus, pero RBDV puedetransmitirse mecánicamenteaun númeromoderadode huéspedes herbáceos. Su asociaciónconvariasenfermedades del frambueso es compleja y quedan algunas dudas al respecto. Asociado al virus de la necrosis del frambueso negro, transmitido por pulgones, RBDV induce en el cultivar Lloyd George ‘enanismo ramificado’ o ‘decaimiento asintomático’ (produce pocos tallos, enanizados, y una tendencia a fructificar en otoño). En otros cultivares RBDV se asocia con ‘fruto laxo’ (abortan las dnípulas) Y con pérdida de vigor y de producción, pero a menudo es asintomático. Algunas especies de Rubus reaccionan a la inoculaciónpor injerto con moteado clorótico transitorio, arabescoo dibujos ondulados. Probablemente RBDV sea la causa de la degeneración de la zarza frambuesa y recientemente se ha **Actualmente se consideraque está en el grupo del virus del rayado fino del maíz.
descrito comoel agente causal dela enfermedad del amarilleo del frambueso: esta alteración afecta en muchas áreas del mundo a algunos cultivares; los síntomas iniciales son un bandeado de venas Ilamativo, amarillo brillante, en parte de algunas o de todas las hojas de las plantas infectadas; a menudo estossíntomasse reproducenanualmente en los nuevos tallos en crecimiento, pero pueden no aparecer en las hojas que se forman tardíamente en los mismos; un bandeado de venaspronunciado similar Rubus se ha señalado en el crecimiento temprano de francos enprogramas de mejora genética; amenudo hay recuperación y el crecimiento posterior es aparentemente normal. En infecciones crónicas el sintoma principal es una clorosis mucho más general, especialmente de las hojas de los tallos fructíferos. A menudo la aparición estaciona1 de los síntomas es muy variable. El bandeado de venas es muy característico unavez que se reconoce, pero la clorosis general puede confundirse con alteraciones fisiológicas. La asociación de RBDV con estaenfermedad se ilustra principalmente por los puntos siguientes: i) la mayor parte de los cultivares señalados como susceptibles al amarilleo también son susceptibles a RBDV (la resistencia a RBDV de las dos únicas excepciones no seha ensayado adecuadamente);ii) hay una asociación próxima entre el amarilleo y la infección de RBDV en plantas individuales; iii) la inoculación mecánica de algunos cultivares con preparaciones purificadas de RBDV induce amarilleo; iv) la forma detransmisión del amarilleo y de RBDV es similar. Los recíprocos de i) y de ii) no son ciertos, ya que muchos cultivares señalados como susceptibles aRBDV no se sabe que muestren amarilleo y muchas plantas infectadas porRBDV permanecen sin mostrar síntomas. Cepas
La mayor parte de los aislados son indistinguibles serológicamente, excepto algunos procedentesde frambueso de USA. Recientemente se han descrito aislados que se diferencian del aislado tipo en su gama de huéspedesen el género Rubus (ver Control más adelante). Identificación y diagnosis
Un buen indicador herbáceo es Chenopodium quinoa (lesioneslocalizadascloróticas transitorias Y anillos y arabescos cloróticos sistémicos); la transmisión es más fiable en primavera Y otoño. La detección serológica (por ELISA) es rápida Y fiable. El cultivar de frambueso Norfolk Giant se ha re-
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Virus I11
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viral. Puede deberse a distintos agentes virales por sí mismos o en combinación o, quizá, en asociación con procariotes (Caudwell et al., 1983). En vides con síntomas de enrollado se han detectado varios virus o agentes tipo virus; sin embargo, aunque el enrollado está a menudo asociado con otras alteDistribución geográfka y transmisión raciones como las depresiones demadera (stem-piRBDV probablemente se encuentre en todo el muntting, legno riccio), corteza suberosa (corky bark) Y do en las zonas en que se usen cultivares susceppunteado (fleck), no se ha encontradoninguna asotibles de Rubus. RBDV se transmite por semilla ciación consistente y clara entre éstosy el enrollado (hasta el 70% en frambueso), pero enplantas estapropiamente dicho. Los virus detectados incluyen: blecidas la dispersión tiene lugar por el polen, por i) un potyvirus aislado en Israel con partículas fiel que pueden infectarse tanto el parental materno lamentosas de 790 X 13 nm y coeficiente de sedicomo la semilla. No se conoce vector. La propamentación de 150s.Contiene una molécula de RNA gación del material infectado ha sido importante en monocatenario de Pm 3,5 X lo6 d, que constituye la diseminación de RBDV. el 5% en peso de lapartícula. La proteína de la cápsida está compuesta de un único polipéptido de Pm 3 1.O00 d; ii) partículas tipo closterovirus obserImportancia económica y control vadas en secciones delgadas o en preparaciones de La dispersión de RBDV se ha controladoutilizando jugo celular de vides con síntomas de enrollado en cultivares resistentes. Elgen sencillo dominante Bu Japón, Italia,Alemania, Suiza, Israel, Nueva Zeconfiere una resistencia elevada a la infección por landa, USA, Sudáfrica y Australia.Uno de estos aislados tipo cuando se inoculan por injerto, y los virus, denominado virus A de lavid (grapevine cultivares que llevan este gen han permanecido livirus A, GVA) (Milne et al., 1984), tiene partículas bres de virus en el campo durante muchos años. de 800 X 11-12 nm, que contienen un RNA monoParecen existir también otros mecanismos de resiscatenario de Pm 2 3 5 x lo6 d y una proteína de la tencia, ya que algunos cultivares, p. ej., Malling cápsida con un único polipéptido de Pm 22.000 d. Leo, no se infectan fácilmente a pesar de carecer GVA es un buen inmunógeno. Un segundo clostedel gen Bu. En los lugares en que se plantan cultirovirus, denominado virus B de lavid (grapevine vares resistentesel virus permanece confinado prin- virus B, GVB), no relacionado serológicamente con cipalmente a los cultivares antiguos pocoresistentes GVA, se ha detectado en material de distintos paíy su importancia ha disminuido; en otros lugares ses, pero la longitud de partícula no se ha deterRBDV continúa causando pérdidas importantes de minado (Milne et al., 1984). En Europa, USA y Suproducción y de calidad de fruto. Actualmente se dáfrica se encuentran otros closterovirus que tamconocen en el Reino Unido, en la URSS y posiblepoco están relacionados serológicamente con GVA. mente en la RFA cepas de RBDV capaces de inLas partículas son de 1-2 pm de largo, como las de fectar cultivares con el gen Bu; aparentemente estos los closterovirus de Japón y Australia; iii) en Japón aislados son capacesde producirrápidamente la se ha observado en vides afectadas por la enfermuerte a cultivares que anteriormente se pensaba medad de ‘Ajinashika’, una forma grave de enrollafueran inmunes al virus y pueden llegar a ser imdo y punteado, un virus posiblemente isométrico, portantes en el futuro. El amarilleo del frambueso con partículas de 26-28 nm (Namba et al., 1979a). está muy extendido y es corriente en cultivares susEn Italia se ha observado en vides infectadas por ceptibles (p. ej., Norfolk Giant en el Reino Unido, enrolladoprovinientes de variospaíses europeos Marcy en Nueva Zelanda) y, aunque las plantas in(Castellano et al., 1983) otro virus cuyas partículas fectadas continúan creciendo y produciendo, hay miden, en secciones delgadas, 22-24 nm. una pérdida de producción significativa.
comendado como indicador para el amarilleo del frambueso, perola expresiónde síntomas es errática y parece ser más fiable la selección 6813174 del Scottish Crop Research Institute.
BARPARA
Huéspedes
Enrollado de la vid (Grapevine leaf roll disease) Descripción básica
Aunque aún no se hadilucidado totalmente la etiología de esta enfermedad muy probablemente sea
Los únicos huéspedes naturales son vides, tanto especies americanas como europeas. La gama expey de rimental dehuéspedes delpotyvirusisraelí GVA, los dos únidos virus que se pueden transmitir mecánicamente, aunque con gran dificultad, es estrecha y prácticamente se limita a las Solanaceae.
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3
Capítulo
Cepas
Se han señalado cepas atenuadasy severas en base a la gravedad de los síntomas y el tiempo de incubación para expresión de síntomas en California en indicadores de vid como cv. Baco Blanc, El enrollado normalmente es latente en las especies ames (Vuiricanas de Vitis y en los p o r t a i ~ e r t o híbridos ttenez, 1958), pero en Francia se conoceuna forma de la enfermedad que también induce síntomas foliares en Vitis riparia (Bass & Legin, 1981). Enfermedades
Las vides afectadas pueden sufrir una ligera reducción de crecimiento. Las principales manifestaciones son un enrollamiento hacia el envés de las hojas acompañado por cambios de color de la lámina de distinta intensidad, a rojizo o amarillo, estas áreas aparecen al principio del verano en las zonas intervenales de las hojas inferiores y se van haciendo más intensas y extensas, de forma que llegan a cubrir toda la superficie foliar a excepción de las venas principales, que pueden retener el color verde. Los racimos son menores de lo normal y las uvas maduran tarde e irregularmente.
Chardonay denominada 'nervures jaunes' (posiblemente una asociación del enrollado y del 'bois noir') se dispersa en las nuevas plantaciones de algunas áreas afectando hasta un 5% de vides jóvenes en 34 años (Caudwell et al., 1983). La transmisión de vid a vid con cuscuta (Cuscuta campestris) se ha obtenido experimentalmente en Australia(Woodhami & Krake, 1983), pero esto no tiene significado epidemiológico. GVA se ha transmitido experimentalmente a huéspedes herbáceosy a vid por los cóccidos Pseudococos longispinus (Rosciglione et a l . , 1983),P . ficus Y P . citri. El material de propagación infectado es la causa de la dispersión a larga distancia. Importancia
econcimicu
El enrollado reduce la cantidad de la cosecha en un 10-7096, disminuye el contenido en azúcarhasta 13" Oechsle y reduce el éxito del injerto y la capacidad de enraizamiento de las estaquillas. La producción de mosto alemana desde 1924 a 1930, estimada en IO millones de hl, hubiera sido mayor de 17 millones de hl si las vides no hubieran estado tan gravemente afectadas de enrollado.
Zdentficaciún y diagnosis
Control
El indexaje sobre indicadores de vid es el Único método fiable de diagnosis; se realiza por injerto sobre cultivares susceptibles como Pinot Noir, Gamay,Cabernet Sauvignon, CabernetFranc, Barbera, Mission o el híbrido LN 33, que reproducen los síntomas de la enfermedad a los 1-3 años tras la inoculación. El híbrido Baco 22 A, que en California reacciona fuertemente con clorosis y enanismo, ha resultado en variospaíses europeos insensible para la detección del enrollado. Las observaciones al microscopio electrónico y óptico desecciones de tejido muestran acumulación de callosa e inclusionestubulares en los elementos del floema de las vides enfermas (Vuittenez & Stocky, 1982; Castellano et a l . , 1983), pero el valor diagnóstico de estas anormalidades es dudoso. La detección serológica de GVA y otros closterovirus en vides puede realizarse por IME y ELISA (Milne et al., 1984).
Laselecciónvisualdemuchoscultivaresde V . vinifera ayuda a reducir la incidencia de la enfermedad, sin embargo la mejor forma de obtener material libre de la enfermedad, aunque no siempre fácil, es por termoterapia prolongada (60-120 días) a 38" C, por enraizamiento de ápices caulinares bajo niebla, por termoterapia in vitro según el método de Galzy (Valat & M u r , 1976),pormicroinjerto (Bass & Legin, 1981) o por cultivo de meristemos apicales (Barlass et al., 1982).
Distribucicin geogrrifica y trunsmisiún
La enfermedad se encuentra en todo el mundo, sin excepción, en los lugares en que se cultiva vid. El índice de dispersiónnatural es virtualmente cero aunque en algunas áreas los síntomas se extienden muy lentamente(Dimitruevic, 1973). En Francia una enfermedad observada recientemente en el CV.
Importancia en investinucicin
El principal aspecto a investigares la definición etiológica de la enfermedad y el papel, si es que existe, que representan los virusasociadoscon ella,especialmenteaquelloslimitados al floema. Ya que algunos de estos virus (p. ej.,closterovirus), Por analogía con enfermedades bien caracterizadas de Otros cultivos, pueden inducir alteraciones del cilindro leñoso, la relación mutua entre el enrollado, la corteza suberosa y la maderadeprimidarequiere una investigación profunda. MARTELLI & VUITTENEZ
Virus latente del apio (celerylatentvirus). Se ha descrito sólo en Europa occidental Y tiene una ¡m-
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Virus I11 portancia económica dudosa (Verhoyen et al., 1976; Bos et al., 1978). Se ha aislado de plantas de apionabo y se transmitemecánicamente a Chenopodium quinoa y C . amaranticolor (lesiones localizadas cloróticas y punteados y anillos irregulares cloróticos). Las especies de pulgones ensayadas son incapaces de transmitir el virus. En apio nabo se ha señalado transmisión por semilla de hasta el 34%. La purificación ha resultado difícil pero en las preparaciones se han encontrado partículas virales flexuosas (880940 nm). Se aconseja ensayar la semilla para su sanidad respecto a este virus. MARCHOUX
Virus latentes 1 y 2 del olivo (olive latent virus 1 and olive latent virus 2). El virus latente 1 del olivo tiene partículas isométricas y el virus latente 2 del olivo tienepartículaspredominantementebaciliformes; ambos se han aislado en Italia por inoculación de jugo celular a partir de olivos, a la vez que el virus de los anillos latentes del olivo (olive latent virus, un nepovirus; Savino et al., 1983). También se han obtenido varios otros virus (los de los anillos latentes de la fresa, delmosaico del arabis, del enrollado del cerezo y del mosaico del pepino). Estos virus transmisibles mecánicamente se han aislado a partir de árboles aparentemente asintomáticos (Martelli, 1981), con excepción del virus latente 1 del olivo, que causa fasciaciones atenuadas y bifurcación apical de brotes y hojas en el cv. Paesana, y el virus de los anillos latentes de la fresa, que está asociado con deformación de hojas y frutos del cv. Ascolana. MARTELLI
Virus de las líneas blancas del maíz (maize white line mosaic virus) (CMIIAAB 283). Tiene partículas isométricas de 30-35 nm, que se parecen morfológicamente, pero no serológicamente, a las de los tombusvirus. Está muy extendido en el NE delos USA, se ha encontrado una vezItalia en y está relacionado serológicamente con el ‘mosaique d’anneaux foliaires’ señalado en Francia. Aunque las partículas están muy concentradas en maíz el virus no se ha transmitido por inoculación mecánica o por insectos. Causa enanismo y mosaico brillante mezclado con líneas blancas características, pero a menudo es asintomático. Las pérdidas de producción pueden ser del 5-45%. También infecta naturalmenteal trigo Y a algunas gramíneas. Se transmite por el suelo, probablemente por un hongo (Olpidium o Polymyxu). Puede detectarse por ELISA o IME y controlarse aplicando benomylo o carbofurán al suelo o por rotaciones con cultivos que no sean gramíneas. CONTI
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Virus de la madera asurcada del manzano (apple stem grooving virus,ASGV).Tienepartículas de unos 620 x 12 nm (CMUAAB 31) y está distribuido por todo el mundo. Causa surcos en la madera, líneas pardas y anormalidades de unión de injerto sobre manzano cv. Virginia Crab(Uyemoto & Gilmer, 1971) y es asintomático en muchos cultivares comerciales. Sedetectapor injertoal cv. Virginia Crab, por inoculación mecánica a Chenopodium quinoa (pocas lesiones localizadas seguidas de moteado sistémico), también por serología. Se controla por propagación de planta libre de virus. Primero se incluyó en el grupo de los closterovirus, ahora se considera como una entidad separada, sinónima con los virus E36 del manzano, latentedel manzano tipo 2, de la epinastia verde oscuro del manzano, de la madera surcada del Virginia Crab y de las líneas pardas del manzano. POLÁK
Virus de las manchas amarillas del berro (watercress yellow spot virus). Se ha descrito enFrancia. Tiene partículas isométricas de unos 27 nm de diámetro y causa manchas amarillas y a veces anillos en berro (Spire, 1962). No se conoce vector. Virus de las manchas necróticas del melón* (melón necrotic spot virus). Está distribuido por todo el mundo en melón y pepino cultivados en invernadero (Boss et al., 1984). Induce lesiones cloróticas que evolucionan a manchas necróticas,llevando a veces a la desecación de la hoja; en peciolos y tallos aparecen estrías. Se transmite por el suelo (por especies de Olpidium) y puede transmitirse mecánicamente por las herramientas que se utilizan en las podas; se ha señalado queun aislado de California se transmite por semilla (González-Garza et al., 1979) y por coleópteros(especiesde Diabrotica). El virus es completamente distinto de la necrosis del tabaco y de su cepa de necrosis del pepino. Serológica y físico-químicamente es parecido, si no idéntico, al virus de las manchas necróticas del melón descrito en Japón. Se detecta por inoculación mecánica a melón, pepino y sandía (las hojas o cotiledones infectados muestran lesiones necróticas a la semana). No se ha señalado que infecte plantas que no sean cucurbitáceas. Se controla desinfectando el suelo, evitando la transmisión mecánica, injertando sobre portainjertos resistentes o mejorando la resistencia (en melón) (CMIIAAB 302). LECOQ -~
*Actualmente se considera un carrnovirns (N. del T.)
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3
Capítulo
Virus de las manchas zonales del Pelargonium (Pelargonium zonate spot virus). Tiene partículas casi isométricas de 25-35 nm de diámetro, que se parecen a las de ilarvirus, con dos especies de RNA de Pm 1,25 Y 0,95 x 10' d, respectivamente, encapsidadas en dos partículas distintas. Muy probablemente, la cápsida está compuesta de un Único polipéptido de Pm de unos 23.000 d. El virus causa bandas concéntricasamarillo-cromo en hojas de Pelargonium zonale y también puede infectar tomate (arabesco y anillos amarillentos en hojas, enanismo de planta, esterilidad). Se encuentra en el Sur de Italia. No se conoce vector. En Nicotiana glutinosa se transmite por semilla y polen. Puede detectarse por inoculación mecánica a pepino (lesiones localizadas) y es débilmente inmunogénico (CMI/ AAB 272). Virus de la marchitez del haba (broad beanwilt virus, BDWV) (CMIIAAB 81). Se encuentraen varios países europeos, Australia, América, Japón y Africa. En haba induce un retraso de crecimiento, deformaciones de hoja, moteado y , ocasionalmente, dibujos en anillo; en sinergismo con hongos patógenos, marchitez. También causa los anillos del berro. El mosaico atenuado del Larnium está relacionado distantemente. En plantas infectadas se han identificado partículas isométricasde unos25 nm de diámetro. Las preparacionespurificadas contienen tres tipos de partículas: cápsidas vacías Y dos tipos de nucleoproteína con dos especies de RNA. La enfermedad afecta a más de 150 huéspedes; se puede transmitir por inoculación mecánica a plantas indicadoras y de forma no persistente por Myzus persicae y 21 especies más de pulgones. Se identifica por inoculación mecánica a haba (aclarado de venas sistémico seguido de necrosis de hojas terminales) y a especies de Chenopodium (lesiones cloróticas seguidas de moteado sistémico Y necrosis apical); también se puede detectar observando los cuerpos de inclusión citoplásmicos en células epidérmicas y por serología (difusión en gel y ELISA). La enfermedad secontrolaportratamientos insecticidas contra los vectores. En programas de mejora se utilizan como parentales líneas puras resistentes.
(Agropyron) repens. Se encuentra en América del Norte, Finlandia y Alemania. Sólo infecta naturalmente a gramíneas, Perose ha señalado que produce lesioneslocalizadas en Chenopodirrm quinoa. Se diagnostica transmitiéndolo a algunos cultivares de cebada o de Lolium multlflorum. En las células parenquimáticaspueden observarse inclusiones en molinillo (CMUAAB 118). Virus del mosaico de la avena (Oat mosaic virus)** (CMIIAAB 145). Tiene partículas alargadas de 600750 X 12-14 nm, parecidas a las de los potyvirus, de los que se diferencia, como el virus del mosaico amarillo de la cebada, en que se transmite por el suelo, por el hongo Polymyxa graminis. Sólo infecta naturalmente a especies del género Avena. Causa una enfermedad en la avena de siembra otoñal, con síntomas de moteado en el primer crecimiento primaveral, que tiendea desaparecercon elcrecimiento posterior; los síntomas varían con el cultivar de avena, la cepa de virus y el ambiente. L a producción de los cultivares susceptibles puede reducirse hastaun 50%. Se encuentraen Europa y América del Norte Y no se transmiteporsemilla. Se detecta por inoculación mecánica a Avena sativa; todos los cultivares desarrollan mosaico a las 2-6 semanas tras la inoculación. Mosaicodelfresno. Es un síndrome extendido en toda Europa, cuyas causas se conocen imperfectamente y probablementesondiversas(Cooper, 1979). En el fresno europeo se ha identificado el virus del mosaico delarabis, causandoun bandpado clorótico de venas,dibujos foliaresde hoja de roble, moteado atenuado y reducción de crecimiento. En América del Norte se atribuye al virus de los anillos del tabaco o a un tobarnovirus un síndrome similar en Fraximus pennsylvanica Y F. americana. NO se detecta sistemáticamente pero puede hacerse por inoculación mecánica a especies de Nicotiana o de Chenopodium, confirmado por serología. Se controla por propagación de plantas sanas en suelo libre de vectores. COOPER
Virus del mosaico del agropyron (agropyron mosaic virus, AgMV)*. Tiene partículasfilamentosas de unos 717 X 15 nm. Causa un mosaico verde pálido aamarillo en trigo y en la mala hierba Elymus
Mosaico del girasol(sunflower mosaic disease). Puede deberse a varios virus, entre ellos el del mosaico del pepino. Se ha descrito específicamente en girasol un virus con partículas alargadas, aunque en Europa no hayinformaciónparticular sobre éI; causa un mosaico atenuado seguido de necrosis foliar grave
*Actualmente se considera que pertenece de los potyvirus (cf. cap. 1).
**Actualmente se considera que está en el subgrupo 2 de los potyvirus (cf. cap. 1).
SCHMIDT
al subgrupo 3
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virus I11 que lleva a la muerte de la parte superior de la planta. Se haseñalado sinergismo con algunoshongos (Gupta et al., 1977). La dispersión rápida de este virus sugiere la existencia de algún vector. La aparición de inclusiones citoplásmicas (túbulos largos, molinillos e inclusiones lamelares circulares) sugieren un potyvirus. Virus del mosaico del trigo transmitido por elSue10 (wheat soil-borne mosaic virus, SBWMV)*. Se encuentra en América, Asia y, localmente, en Europa. En trigo, cebada y centeno los síntomas SiStémiCOS de mosaico son más claros en elcrecimientodel principio de la primavera (compendio de la APS). Se transmite por el hongo P o l ~ m ~ graminis xa Y se detecta por serología por ELISA o por microscopía electrónica. El virus se transmite condificultad por jugo celular a trigo, a algunas gramíneas Y a Chenopodium; la temperatura óptima para la aparición de síntomas es de 16" C . Con frecuencia se encuentran inclusiones cristalinas. La longitud de las partículas varía según lascepas, las longitudes más frecuentes son de 110-160 y 280-300 nm; el diámetro es de 20 nm. La mejor forma de control es el USO de cultivares resistentes (CMUAAB 77) (lámina 8). PROESELER
Virus del mosaico amarillo de la cebada (Barley yellow mosaic virus, BarYMV) Descripción básica
BarYMV* (cf. cap. 1) tiene partículas filamentosas de dos longitudes distintas: 250-300 nm y 550600 nm, y unos 15 nm de diámetro (CMUAAB 143); contiene dos especies de RNA de Pm 2,8 X lo6 y 1,4 X 10' d. La electroforesis en poliacridamida y SDS sefiala dos bandas proteicas, la más clara corresponde a una proteína de35.000 d de Pm, la otra de 29.000 d. El virus forma inclusiones citoplásmicas (molinillo) similares a las que inducen los potyvirus; sin embargo, BarYMV se diferencia de estos en la morfología de la partícula Y en la forma de transmisión (Usugi & Saito, 1976; Hibino el al., 1981; Marosuin et al., 1982; Huth et al., 1984). Huéspedes
BarYMV sólo infecta
a especies de Hordeum
(H. sativum, H. spontaneum). En Europa sólo se
infecta naturalmente la cebada de siembra otoñal. El virus también se puede transmitir por jugo celular a cebada de primavera. En Japón se ha señalado la infección natural de la cebada de primavera. Edermedades
Causa síntomas de manchas cloróticas o verde pálido y de estriado a lo largo de las venas foliares (Huth & Lesemann, 1978). Los primeros síntomas pueden observarse en diciembre, a los tres meses de la siembra, o al aparecer la nieve en febrero o marzo; en general los primeros síntomas aparecen en la hoja tercera. La aparición de síntomas en las hojas jóvenes enrolladas puede utilizarse para diferenciarlo de otras alteraciones no inducidas por virus. En algunos cultivares las estrías cloróticas se hacen necróticas (Hill & Evans, 1980). Las hojas afectadas tienen un hábito erecto a consecuencia de su enrollamiento. La gravedad de los síntomas depende de las condiciones ambientales y del cultivar de cebada; a temperaturas por debiuo de 5" C las hojas maduras amarillean y mueren rápidamente; en primavera el primer síntomade infección por el virus es a menudo la aparición de manchas decoloradas amarillas de distintos tamaños que pueden observarse durante un período de unos días o de algunas semanas, según las condicionesclimáticas; al aumentar las temperaturas las hojasnuevaspermanecen verdes pero muestran claras estríasverde pálido. Las hojas que se han desarrollado a temperaturas por encima de los 15-18" C no muestran síntomas; por tanto en estadios tardíos las plantas tienen a menudo hojas viejas con síntomas y hojas jóvenes sin síntomas. BarYMV reduce significativamente el crecimiento radicular, así como el número y la altura de los hijuelos fértiles: a veces las plantas infectadas sólo alcanzan la mitad de la altura de las plantas sanas. En los países de Europa occidental, más cálidos, algunos cultivares altamente susceptibles pueden encontrarse libres de síntomas incluso en suelos infectados con BarYMV. Cepas
Cuando se purifica a partir de hojas que se han infectado por inoculación de jugo celular sólo se obtiene una banda por centrifugación de equilibrio en CsCI; sin embargo cuando se purifica de material infectado naturalmente se obtienen dos bandas virales que sediferencian en su densidad de flotación; _ "
____ *Actualmente se considera un furovirus.
~
*Actualmenteseconsideraque de los potyvirus.
pertenece al subgrupo 2
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Capítulo 3
las partículas de las dos bandas son morfológicamente idénticas, pero no están relacionadas serológicamente. En pruebas de decoración en IME la mayor parte de las partículas de la banda superior Y sólo unas pocas de la banda inferior se decoran con un antisuero hecho al virus transmitido mecánicamente. Cuando se utiliza un antisuero a un aislado japonés de BarYMV los resultados son los contrarios y, por tanto, parece queplantas en de cebada infectadas naturalmente se encuentrannormalmente dos tipos de BarYMV, almenos en Alemania. Ambos tipos son transmisibles por el suelo pero sólo uno se transmitefácilmente por inoculación de jugo celular. En plantas infectadas naturalmente la proporción de partículas del tipo transmitido mecánicamente aumenta con la edad de la planta y este efecto puede estar influido por las condiciones climáticas.
infectadasuniformemente extensionesde más de 2.000 ha Y casi un tercio de la tierra arable de la RFA está potencialmente amenazado por el virus (Huth, 1984). Los aperos facilitan la dispersión rápida entre campos, por lo mismo las zonas infectadas inicialmente en un campo aumentan en la dirección de las labores. Elviento puede también transportarsuelocontaminado por el virus entre parcelas o a largas distancias. En algunos lugares de Europa Central BarYMV causa una de las enfermedades más importantes de la cebada. Laspérdidas de producción son del orden de 10-90% segúnel cultivar, lascondiciones climáticas, el tipo de sueloy el contenido de virus del mismo (Huth, 1984). La reducción de la producción es particularmente grave en áreas con bajas temperaturas invernales y primaverales. En general cuando se siembran variedades sensibles de cebada en suelos arcillosos pesados pueden esperarse altas pérdidas de producción.
ldentifkación y diagnosis
En generalBarYMVpuedeidentificarsepor inspección visual. Para su diagnóstico pueden utilizarse técnicas sensibles como ELISA e IME pero el virus sólo puede detectarse fácilmente a partir de hojas que muestran síntomas; en las hojas asintomáticas y en las raíces las partículas virales sólo se detectan por IME y con dificultad.
Distribución geogrrifica
Se describió primero en Japón y en la actualidad se ha encontrado en Europa (Bélgica,Reino Unido, Francia y RFA); probablemente esté distribuido más ampliamente. También se ha señalado en China.
Transmisión
BarYMV se transmite por el suelo, probablemente por Polymyxa graminis (Toyama & Kusaba, 1970). En la RFA las plantas infectadas naturalmente Por hongos parecen contener siempre dos tipos de virus (ver más arriba),sólo uno de los cuales setransmite con facilidad por inoculación mecánica. NO se ha señalado transmisión por semilla de BarYMV.
Importancia económica
BarYMV se señaló en Europa por primera vez en 1978 (Huth & Lesemann, 1978) en áreas del norte de la RFA y del este de Inglaterra, donde predominan cebada y otros cereales. Actualmente están
Control
El control químico del vector reduce el número de plantas afectadas en el año en que se ha tratado el suelo, pero la incidencia de la enfermedad vuelve a aumentar en los años siguientes. En áreas con temperaturas normalmente bajas en invierno y primavera las pérdidas de producciónpueden evitarse sólo con cultivares resistentes. Actualmente son resistentes 9 cultivares europeos de cebaday un gran número de líneas(Takahashi et al., 1973; Huth, 1982; Huth, 1984). La mejora de nuevas variedades resistentes parece ser la única forma de evitar pérdidas en el futuro. Probablemente la resistencia de todo el material de mejora alemán se deba a un gen recesivo simple. En zonas con condicionesclimáticas suaves, como Inglaterra, algunos cultivares de cebada susceptibles se comportan como tolerantesa BarYMV en algunos años y a menudo crecen sin mostrar síntomas, pero su cultivo constituye un riesgo elevado en años de temperaturas invernales bajas. HUTH
Virusdelmosaicoatenuadodeldactilo (cocksfoot mild mosaic virus, CMMV). Extendido en algunos países europeos, causa enmuchas gramíneas unmoteado foliar atenuado. Se transmitemecánicamente, así como porpulgones y coleópteros. Partículas isométricas de unos 28nm de diámetro, con un coeficiente de sedimentación de loSS, cápsidacompuesta por una subunidad proteica de Pm 72.000 d y dos especies de RNA de Pm 1,5 X lo6 d Y O S X
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Virus I11
lo6 d (Paul & Huth, 1970). Distintas cepas se han denominado como virus del moteado de hojay tallo del bromo, del moteado transitorio del holco, del moteado del fleo, del moteado de la festuca y del mosaico y la necrosis del dactilo (Torrance & Harrison, 1981). Se detecta por transmisión mecánica a Dactylis glomerata (moteado y estriado clorótico) y por serología. No se conocen medidas de control (CMUAAB 107). HUTH
Virusdelmosaicoatenuadodelhaba (broad bean mild mosaic virus) (Devergne & Cousin, 1966). Tiene partículas isométricas de unos25 nm de diámetro y causa en haba síntomas que varían desde un mosaico atenuado a necrosis parcial. Infecta también al guisante, con síntomas de entrenudos acortados, enanismo de la planta, hojas pequeñas rizadas Y necrosis ocasionales en tallo; en semillas de haba Y guisante se desarrollan decoloraciones y deformaciones. Se transmite por semilla. Puede distinguirse de los virus del moteado del haba y del mosaico verdadero del haba por sus propiedades biológicas, físicas y antigénicas. Se detecta por transmisión mecánica a guisante o a Chenopodium quinoa (lesiones localizadas y mosaico). Se carece de información reciente sobre el status de este virus. Virusdelmosaicoestriadodel trigo (wheat streak mosaic virus, WSMV*). Se encuentra enAfrica (Egipto), América, Asia y Europa, pero donde es más importante es en las llanuras centrales de los USA. Los huéspedes naturales son trigo de invierno, algunosmiios,maíz, cebada y algunos otros cereales y gramíneas. Los síntomas varían con el cultivar del trigo, cepa de virus y otros factores; normalmente las plantas se enanizan y tienen un estriadodiscontinuo paralelo verde amarillento (CMIIAAB 48). Se transmite por Eriophyes tulipae, E . tosichefla y mecánicamente. Se identifica por inoculación mecánica, ELISA o IME o, en los ácaros, con anticuerpos fluorescentes (Slykhuis, 1980). Tiene partículas filamentosas de unos 700 x 155nm, Y a menudo forma inclusiones citoplásmicas (cristales Y molinillos membranosos). Se controla por prácticas culturales, con carbofuran contra los ácaros, y Por mejorade cultivares resistentes mediante sustitución cromosómica a partir de especies de Agropyron. PROESELER
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Virus del mosaico estriado fusiforme del trigo (Wheat spindle streak mosaic virus, WSSMV) Descripción básica WSSMV (CMIIAAB 167) tiene partículas filamentosas que al microscopio electrónico, en preparaciones de jugo celular, varían de 190 a 1975 nm o más, con un diámetro de 12-15 nm. Tras la purificación se obtienen también algunas partículas más cortas (Slykhuis & Polák, 1971). Según Usugi & Saito (1979), el virus del mosaico amarillo del trigo descrito en Jap6n en 1968 parece ser casi idéntico a WSSMV, están relacionados serológicamente y hay protección cruzada entre ellos. WSSMV se parece al virus del mosaico amarillo de la cebada en ser tipo potyvirus** y en ser transmitido por hongos. . Huéspedes, edermedades y transmisión El virus afecta principalmente a los trigosde invierno (Triticum aestivurn y T . durun). Se han ensayado muchas especies de Gramineae, pero no han desarrollado síntomas. La infección tiene lugar principalmente en otoño y los síntomas se desarrollan en primavera; el virus necesita un período de incubación de 30-90 días a 5-15" C, con lo que la enfermedad es menos grave en siembras tardías; típicamente los síntomas aparecen en las hojas inferiores, más viejas, durante períodos frescos en la primavera. El mosaico se caracteriza por estrías o rayas fusiformes cloróticas a necróticas; al principio la enfermedad aparece en el campo en rodales y en años posteriores puede extenderse uniformemente en toda la parcela. A temperaturas superiores a 15" C el crecimiento nuevo aparece sano; si lastemperaturas diarias no exceden con frecuencia los 20" C los síntomas continúan desarrollándose en el nuevo crecimiento e incluso en la hoja bandera; en estas condiciones los usos cloróticos pueden unirse en un mosaico poco definido. Las áreas muy intensamente cloróticas empardecen y a menudo tienen el aspecto de la infección por Septoria. Las plantas enfermas seenanizanligeramente. En las células aparecen inclusiones cilíndricas (en molinillo). WSSMV sobrevive en el suelo en asociación con el hongo Polymyxa graminis (Slykhuis & Barr, 1978), que invade las raíces del trigo y lo transmite. Puede transmitirse mecánicamente, no setransmite por semilla. ~-
*Actualmente se clasifica en el subgrupo 3 de los potyvirus (cf. cap. 1).
**Actualmente se clasifica en el subgrupo 2 de los potyvirus (cf. cap. I).
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Capítulo 3
126 Distribución geogrrifica, importancia económica y control
WSSMV se encuentraen Canadá (Ontario),algunos Estados del Norte de los USA, en la India y en Francia.Es posible que seextienda aún más en Europa (Signoret et al., 1977). Las pérdidas están influidas por las condiciones ambientales y se han evaluado enun 2- 18%. Las prácticas culturales, con la excepción de retrasar la siembra, tienen poca influencia en la incidencia de la enfermedad que aumenta si el trigo se cultiva repetidamente en la misma parcela; el suelo puede permanecerinfectivo durante mucho tiempo. En Canadá, Franciay USA se han señalado diferencias entre variedades en cuanto a la reacción a la enfermedad. El tratamiento del suelo con caloro con productos químicos es eficaz, pero no es económicamente factible. SIGNORET
Virus del moteado de la zanahoria (carrot mottle virus,CMotV) (CMI/AAB 137). Sehadescrito en base apartículasisométricas envueltasdeunos 52 nm de diámetro que se ven en plantas infectadas. En la naturaleza aparece en infecciones mixtas con el virus de la hoja roja de la zanahoria: el complejo causa un amarilleo y enrojecimiento de las zanahorias,con cierto enanismo; unaenfermedad denominada enanismo moteado que puede causar reducciones importantes de producción. La chirivía se infecta asintomáticamente. Se encuentra enAustralia, Nueva Zelanda, Japón y Europa. Setransmite de forma persistente por el pulgón Cavariella aegopodii; el virusde la hoja rojade la zanahoria actúa como ayudante para la transmisión del moteado de la zanahoria. No haytransmisión por semilla. Se detecta por inoculación mecánica a Chenopodium quinoa (puntos cloróticos en las hojas inoculadas). MARCHOUX
Virus de la necrosis del frambueso negro (Black raspberry necrosis virus, BRNV)
dica fácilmente de las plantas por termoterapia, por lo que aislados virales denominadosen EstadosUni.dos componente termolábil del mosaico puede que sean aislados de BRNV. BRNV es difícil de estudiar, pero se sabe que tiene partículas isométricas de unos 30 nm de diámetro.
Huéspedes y enjermedades BRNV infecta naturalmente a los frambuesos cultivado y silvestre, enlos que produce pocoso ningún síntoma foliar, pero en asociación con otros virus puede causar: i) degeneración asintomática de material vegetal; ii) en infecciones mixtas con el virus del enanismo ramificado del frambueso, enanismo ramificado delframbueso Lloyd George; iii) en combinación con el virus del reticulado amarillo del rubus, la enfermedad del mosaicobandeado de las venas del frambueso. En Europa la enfermedad del mosaico bandeado de las venas se caracteriza por áreas cloróticas como ‘rieles’ que corren paralelas a las venas principales; en las plantas afectadas Bravemente las hojas pueden aparecer fruncidas y deformadas debido a un crecimiento desigual de la lámina (Jones & Roberts, 1977; Stace-Smith & Jones, 1985). Por sí mismo puede inducir un moteado clorótico débil o manchado foliar en algunos cultivares de frambueso negro. Diagnosis Algunos cultivares infectados de frambueso muestran un moteado foliar débil, pero estos síntomas no tienen valor diagnóstico. En Europa la identificación se basa en: i) inoculación mecánica aC . quinoa (moteado clorótico sistémico y deformación de hojas), o ii) inoculaciónporinjertoa R . henryi O R . occidentalis (necrosis apical grave).Sin embargo ninguna de las pruebas es totalmente satisfactoria ya que BRNV es difícil de transmitir mecánicamente, sobre todo en verano, y los dos indicadores de Rubus reaccionan de forma similar a la infección por al menos otros dos virus de frambueso transmitidos por pulgones.
Descripción básica BRNV fue el nombre que se dio en Canadá (StaceSmith, 1955) a un agente transmitido por pulgones, asintomático en la mayor parte de los cultivares de frambueso pero que en el frambueso negro (Rubus occidentalis) causa una necrosis apical grave. En Escocia un virustransmisiblemecánicamente de frambueso a Chenopodium quinoa Y denominado 52 V se ha identificado con BRNV. BRNV se erra-
Distribución geogrrifica, transmisión e importancia económica BRNV se transmite de forma semipersistente Por el pulgón del frambueso Amphorophora idaei,frecuente en toda Europa; también pueden transmitirlo otros pulgonesmenos corrientesenframbueso. BRNV se dispersa rápidamente y está muy exten-
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Virus I11 dido en los cultivos de Rubus de Europa. En frambueso no se transmite por semilla. Probablemente sea el virusmás frecuente de los que infectan al frambueso cultivado.
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OSBSV se ha detectado sólo en el Reino Unido Y Francia. Como medio de control, el tratamiento del suelo infectado es antieconómico. De cinco cultivares ensayados sólo uno (cv. Crin Noir) ha mostrado buena resistencia. H A R I R I & LAPIERRE
Control
El control químico de los vectores no da un control satisfactorio del virus. Aunque la infección puede retrasarseplantando material sano aislándolo de plantas infectadas, el mejor control se obtiene CUItivando los cultivares modernos de frambueso resistentes al principal vector. JONES
Virus del punteado amarillo de la chirivía (parsnip yellow fleck virus, PYFV) (CMIIAAB 129). Es un virus quecontiene RNA con partículas deunos 30 nm de diámetro. Infecta a umbelíferas y en chirivía causa síntomas de amarilleo de vena, punteado amarillo y mosaico. Se haseñalado en el Reino Unido y en Alemania. Se transmite por el pulgón Cavariella aegopodii de forma semipersistente y sólo cuando los pulgonestambién llevan al virus ayu(anthriscus yedante virus del amarilleo del perifollo llows; Elnagar & Murant, 1976). Este segundo virus es el responsable principal de amarilleo en perifollo: tiene partículas de 22 nm de diámetro. La detección del virus delpunteado amarillo de la chirivía se realiza por inoculación mecánica a Chenopodium Quinoa (lesiones localizadas) y por serología.
Virus de la rizomanía de la remolacha (Beet necrotic yellow vein virus, BNYVV) Descripción básica
RNYVV* es un virus multicompuesto, tubular, con tres tipos predominantes de longitud para el aislado japonés (65-105, 270 y 390 nm) (Tamada & Baba, 1973; CMI/AAB 144); Putz (1977) distingue cuatro tipos (85, 100, 265 y 390 nm) para la cepa francesa. El virus es similar morfológicamente al delmosaico del tabaco y se ha considerado tentativamente como unmiembro de los tobamovirus (CMIIAAB 184). Tieneuniínicopolipéptidoen la c á p s i d a (Pm unos 21 .O00 d) y cuatro especies de RNA monocatenario (Pm aparente de, respectivamente, 2,3 x lo6; 1,s x lo6; 0,7 x lo6 y 0,6 x lo6 d, según electroforesis en geles de poliacridamiddagarosa) (Putz, 1977). El virus es moderadamenteinmunogénico.
Cepas Virus del rayado de la avena transmitido por suelo el (oat soil-borne stripe virus, OSBSV). Es parecido, Se han ordenado los aislados en cuatro grupos en la avena si no idéntico, al virus delrayado dorado de base al tipo de lesión producido en hojas de Tetra(oat golden stripe virus, Plumb et al., 1977). Tiene gonia expansa (Tamada et al., 1975). De la misma partículas rígidas de 140 y 300 nm de longitud y está forma pueden diferenciarse las cepas francesay alerelacionado serológicamente, según ELISA indirecmana. to, con el mosaico del trigo transmitido por el suelo, del que se diferencia claramente por ELISA sandwich (Hariri & Lapierre, 1985). Probablemente se Erlfermedad transmita por Polymyxa graminis, que se encuentra BNYVV causa la rizomanía de la remolacha azuen las raíces de las plantas infectadas. L a enfercarera.Las plantasinfectadas crecen poco y SUS medad sólo se observa en avena de invierno. Los primeros síntomas de cambios de color aparecen en hojas se amarillean ligeramente; los síntomas foliares (amarilleo de venas seguido de necrosis) apaabril, en junio y julio la hoja bandera y la hoja inrecen rara vez, normalmente el virus queda restrinferior muestranun rayado amarillo brillante que llegido a las raíces.La enfermedad se caracteriza prinva a manchas necróticas. La inoculación mecánica cipalmente por la proliferación anormal y excesiva a Nicotiana clevelandii y a Chenopodium amarunde raicillas, queproducen un barbadode la raíz necróticas, y en ticolor da lesioneslocalizadas principal (lámina 7). N . debneyi, lesiones cloróticas si las plantas secultivan a 15" C. Puede infectarse avena regando plantulas de un cultivar susceptible, en cuyas raíces el a los 7días. virus puededetectarseporELISA *Considerado ahora un furovirus.
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3
Capítulo
Distribución geogr&a
Se detectó primero en Japón (1970) y se describió posteriormente enItalia (1974), Francia (1974), RFA (19761, Yugoslavia (1978) y Grecia (1979). Recientemente se ha detectado enla mayoría de las áreas de Europa de producción de remolacha azucarera, excepto en el Reino Unido o Escandinavia. La enfermedad se encuentra probablemente en los USA (California), la URSS (RSS Kirghiz) y China.
Virus T delapatata (potato virus T, PVT) (CMU AAB 187). Está relacionado serológicamente con el virus de la madera asurcada del manzano. Se encuentra en la región andina de América del Sur y causa un moteado foliar relativamente débil en patata.Setransmite fácilmentepor polen y semilla verdadera y se considera un patógeno sometido a cuarentena en Europa (EPPO 128). SMITH
Virus de las venas grandes dela lechuga (lettuce bigvein virus). Podría ser el primer virus con partículas Transmisión y epidemiología alargadas (350 X 18 nm) y conRNAbicatenario BNYVVsetransmitepor elsuelo por el hongo (Dodds & Mirkov, 1983). Se encuentra enel centro, Polynyxa b e t a e (ver éste) (Keskin, 1964; Canova, norte Y oeste de Europay en Norteamérica.El prin1966), cuyas esporas durmientespermanecen infeccipal síntoma en lechuga es un bandeado de venas tivas durante varios años en suelo seco al aire. No pálido o amarillo pálido, normalmente másevidente se ha señalado transmisión por semilla ni por pulen la base de las hojas externas, acompañado a megones. La diseminación tiene lugar con el transporte nudo por deformaciones en ampollas de las hojas de suelo a partir de campos infectados y por los afectadas, hasta que la planta tiene una apariencia efluidos de las fábricas de azúcar. rígida, con venas blancas que contrastan con el tejido intervenal verde. La transición abrupta del área pálida al tejido verde normal es un buen carácter Importancia económica diagnóstico.Normalmente no hay, o es leve, reActualmente se considerala rizomanía como una de ducción de tamañoY acogollado de las plantas afectadas; los síntomas no suelen aparecer hasta quela las enfermedades más importantes de la remolacha planta está madura. Puede haber alguna confusión azucarera. En muchos países europeos se han inientre los síntomas de la enfermedad de las venas ciado programasintensivos de mejora para resisgrandes de la lechuga y los causados por el virus tencia a esta enfermedad. En los países en los que del mosaico de la lechuga (aclarado de venas y mola enfermedad está presente ésta se encuentra en un teado difuso en hojas). Los síntomas son más acennúmero limitado de campos, pero en ellos nose tuados en los tipos romana y arrepollada, y menos podrá volver a cultivar remolacha hasta que se haen los rizados o lechuguinos. La enfermedad se yan desarrollado medidas satisfactorias de control. transmitepor las zoosporas delhongo Olpidium brassicae, y el virus puede detectarse transmitiéndolo con zoosporas infectadas a cultivares suscepControl tibles de lechuga, endivia o Sonchus oleraceus. AlLa esterilización con vapor o con bromuro de metilo gunoscultivares sontolerantes(Thompson,Sea de suelo infectado por el virus controla eficazmente Green). El control se dirige principalmente contra la enfermedad pero no esun método practicable en el vector (ver éste; White, 1983). grandes extensiones. Todas las medidas de control POLÁK que existen hasta el momento son profilácticas (rotaciones largas, mejorar la estructura y drenaje del BlBLlOGRAFlA suelo, evitar el transporte de suelo infectado). Recientemente se ha progresado de forma notable en Barlass M.. Skene K.G.M.. WoodhamR.C. & Krake L . R . la mejora de la tolerancia a la rizomanía. (1982)Regeneration of virus-freegrapevines using in Importancia en investigación
La estrategia de expresión de la información genética de este virus multicompuesto tiene un interés considerable.Experimentos preliminares indican que el RNA, lleva una información para la proteína de la cápsida. PUTZ
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Virus I11
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Capítulo 3
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CAPITULO 4
Virus IV Enfermedades supuestamente debidas a virus
Muchas enfermedades vegetales muestran todas las características (síntomas, transmisibilidad)de enfermedades debidas a virus, aunque nunca se hayan aislado las partículas virales; de hecho las enfermedades virales de etiología hoy conocida en algún momento sólo estuvieron caracterizadas a este nivel. Este capítulo trata de estos casos, algunos de los cuales podrían también deberse a complejos de virus conocidos o incluso de organismos tipo micopiasma o rickettsia (cf. cap. 5); su etiología viral es probable, pero sólo supuesta. Muchas de estas enfermedades son de una importancia económica considerable, especialmente la gran variedad de enfermedades de plantas leñosas transmisibles por injerto en las que aiín no se ha purificado o caracterizado ningún virus. Estas enfermedades se ordenan alfabéticamente por su nombre aceptado, recogiéndose también denominaciones alternativas (‘sinónimos’). Amarilleo del grosellero negro (blackcurrant yellows disease). Se encuentra en Inglaterra y se desconoce el patógeno. Los primeros síntomas aparecen en la primavera siguiente al año de infección y consisten en un ligero punteado clorótico de las hojas; posteriormente, en junio y julio, aparece un mosaico verde oliva en grandes áreas de las hojas; los arbustos enfermos se enanizan y su producciónse reduce. La enfermedad no tiene importancia económica práctica, debido a su dispersión muy lenta (Thresh, 1970). Se detecta por transmisión por injerto al cv. Amos Black y se controla propagando planta sana. KRCZAL
Anillos de los cítricos (Citrus ringspot disease) Descripción básica, huéspedes
y
erlfermedad
La enfermedad de los anillos delos cítricos fue descrita por primera vez por Wallace & Drake (1968). Se supone debida a un virus y afecta a una amplia gama de especies, hibridos y parientes de los cítri-
cos. Los síntomas en campo consisten en manchas amarillas, bandeado clorótico de venas o anillos cloróticos en hojasmaduras; a veces los brotes jóvenes, las espinas y los frutos puedentambién mostrar manchas amarillas y anillos cloróticos. En algunos países el escamado dela corteza, atribuido normalmente a la psoriasis, es también un síntoma consistente. A veces los árboles infectados son asintornáticos en campo. Identificación y diagnosis Son síntomas específicos en campo los anillos cloróticos en hojas, brotes o frutos. Para la diagnosis de las infecciones asintomáticas es necesario el indexaje, que puede hacerse por injertode yema, brote, corteza o trozos de hoja, a pomelos, naranjos dulces o mandarinos francos (manchas y punteados en las hojas nuevas tras 4-6 semanas, anillos cloróticos 1-2 semanas más tarde; algunos aislados dan una reacción necrótica de choque) o por transmisión mecánica a indicadoresherbáceos(Garnsey & Timmer, 1980). Chenopodium quinoa da lesiones localizadas cloróticas a necróticas en 3-5 días. Transmisión, distribución, importancia y control La enfermedad se propaga principalmente por material infectado. Hay cierta evidencia de dispersión naturalpormediosdesconocidos(Timmer & Garnsey, 1980). La enfermedad se encuentra en la mayor parte de las áreas productoras de cítricos de América y de la cuenca mediterránea y tiene importancia económica cuando aparece asociada con un escamado grave de corteza. Se controla utilizando para las nuevas plantaciones materialde propagación libre de virus y por medio de medidas de cuarentena para impedir la introducción de aislados que se dispersen naturalmente. MORENO Y NAVARRO
Anillosdelmanzano (apple ringspot disease). Los síntomas están limitados al fruto: al terminar su cre-
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132
Capítulo 4
cimiento aparecen áreas pardo claras que durante la maduración se hacen más claras, apareciendo alrededor dela lesión inicial un halo pardo o una serie de anillos concéntricos; en torno a la lesión, o entre los anillos concéntricos, la piel es verde clara o amarilla (Lemoine, 1979a). Son susceptibles cultivares comercialmente importantes, p. ej., Granny Smith y Golden Delicious, que se utiliza como indicador (Dunez et al., 1982). No se conoce vector.
Arrugadoverdedelmanzano (applegreencrinkle disease). Se debe probablemente a un virus. Causa la aparición de áreas deprimidas en las manzanas algunas semanas tras la floración; los frutos de los cultivares susceptibles (Golden Delicious, Granny Smith) se deforman gravemente al avanzar la estación (Kristensen, 1963), aunque en muchoscultivares los árboles infectados no muestran sintomas. Los tejidos vasculares que subyacen a las hinchazones o depresiones tienen una coloración verde y están deformados.A menudo los síntomas se limitan a pocas ramas del árbol. Laenfermedad se transmite por injerto (no se conoce vector)y se detecta transmitiéndola a Golden Delicious (Dunez et a l . , 1982). Bandeado de venas del grosellero (gooseberry vein banding disease). Extendida en Europa (Posnette, 1970), se transmite por injerto y por pulgones de las caforma no persistente, pero se desconocen racterísticas del patógeno. La gama de huéspedes parece limitada a Ribes. Se reduce la producción y el crecimiento de las plantas infectadas. En el groseller0 las venas principales de las primeras hojas muestran bandeado de venas amarillo pálido traslúcido, no todas las venas están afectadasen el crecimiento posterior y a menudo hay deformación de hojas. En el groselleronegro las primerashojas muestran un bandeado de venas amarillo pálido en forma de hoja de helecho. En el grosellero rojo las primeras hojas muestranun bandeado de venas amarillo, posteriormente el reticulado de venas puede verse aclarado o bandeado portejidotraslúcido (Adams, 1979). Se detecta por transmisión por pulgones o por injerto a cultivares sensibles, como Leveller. Secontrola multiplicandoplantas sanas Y controlando los pulgones. KRCZAL
Caquexia-xiloporosis de los cítricos (Citrus cachexia-xyloporosis disease) Descripcicin básica
Lacaquexia(Childs, 1950) y la xiloporosis (Reichert & Perlberger, 1934) son la misma enfermedad,
su naturaleza transmisible se demostróprimero para la caquexia (Childs, 1952) y por tanto el nombre de ‘caquexia’ tiene prioridad. El agente no se ha identificado aún pero se transmite con facilidad por injerto deplaca; también se transmite mecánicamente de cidroa cidro por cortes de herramientas;la transmisión puede evitarse tratando con hipoclorito sódico la herramientainfectada (Roistacher et al., 1980). Estas propiedades recuerdan a los viroides, pero la naturaleza viroidal de la caquexia no se ha demostrado*. Huéspedes
Las especies o cultivaressusceptibles de cítricos son: Citrus macrophylla, mandarinos mediterráneo, clementino y satsuma, limas dulce y de Rangpur, tangelos y Fortunella. Son portadores asintomáticos las siguientes especies o cultivares: naranjo dulce, pomelo, limón, limas ácidas. También son tolerantes los siguientes portainjeros: Poncirus t r i f o h t a , citranges,citrumelos,limonerorugoso,naranjo amargo. Edermedad Los síntomas se limitan al tronco, ramas principales y posiblemente ramos, y consisten en depresiones
en la madera y protuberancias en la corteza; las protuberancias en el lado cambial de la corteza se proyectan en las depresiones correspondientes de la cara cambial de la madera, que son alargadas y estrechas. Normalmente se acumula goma, en las zonas aplastadas del floema y en el xilema cercano a las depresiones; el grado de desarrollo de las depresiones y de la gomosis depende del cultivar, la cepa y la edad del árbol infectado. Identrficacicin y diagnosis
La caquexia se diagnostica fácilmente en el campo levantando un trozo de cortezainmediatamente por encima de la linea de injerto en el caso de una variedad susceptible o cerca del cuello en el caso de un portainjertos susceptible; los síntomas de depresión de madera y protuberancias de corteza y de gomosis son diagnósticos de caquexia. La enfermedad puede confundirse conla cristacortis enplantas como los tangelos (cvs. Orlando, Wekiwa), que son susceptibles a ambas enfermedades;sin embar. *Se ha asociado un viroide como agente causal de la en fermedad (Semancik et a / . ,1988, J . Gen. Virol., 69,3059 3068) ( N . del T.).
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Virus IV go las depresiones de la cristacortis son de 5 a 10
veces mayores que las de la caquexia (ver cristacortis, página 135). Los síntomas de caquexia y de corteza gomosa (Nour-Eldin, 1980) son muy parecidos, perola gama de huéspedes es completamente distinta: en naranjo dulce y en limonero rugoso se ve corteza gomosa, pero no caquexia; en mandarino, tangelo y lima dulce se observa caquexia,pero no corteza gomosa (Childs, 1980). Una especie indicadora buena es el mandarino especial Parsons, que es muy susceptible a la caquexia: la yema de mandarino se injerta sobre un patrón de crecimiento rápido, como el limonero rugoso, y dos trozos de corteza (inóculo) del árbol a indexar (candidato) se injertan por encima y por debajo de esta yema, que es la única que se fuerza y cuyo desarrollo se permite; es esencial que las plantas se cultiven en un invernadero templado (con temperaturas máximas y mínimas de 33" C y 23" C); el brote de mandarino en desarrollo se corta cuando es necesario a unos 20 cm por encima de la unión de injerto;un año tras la i m u l a c i o n aparecen depósitos de goma claros en la unión de irrJertQ(Roistacher et a l . , 1973). Distribución geogrrifica y transmisión
La caquexia se encuentra en todos los lugares en que se cultivan cítricos, se transmite naturalmente por estaquillas infectadas y puede transmitirse mecánicamente por las herramientas de poda (Roistacher et a l . , 1980). Importancia económica y control
La caquexia tieneimportancia económica en variedades susceptibles cuando se cultivan como injerto o como patrón. Se controla utilizando materialsano.
133
y ramasprincipales,
el nombre de 'concavidades gomosas' se refiere aconcavidades más bien anchas y el de 'invaginaciones ciegas', a concavidades estrechas. En general se piensa que estos dos síntomas son expresiones diferentes de la misma enfermedad (icepas?). El agente se transmite por injerto y se supone que es de tipo viral.
Huéspedes y enfermedades
Sonsusceptibles naranjo dulce, mandarino,clementino, tangelos y pomelos, mientras que son portadores asintomáticos naranjo amargo, lima dulce, Poncirus trifoliata, changes, cidros, limoneros, limonero rugoso y limas ácidas. En el tronco se observan concavidades anchas evidentes y en ciertos cultivares, como el naranjo Washington Navel y el tangelo Orlando, puede verse en la corteza goma que rezuma de grietas hacia las concavidades (concavidades gomosas); en sección transversales se ve alternancia de capasleñosas teñidas y no teñidas de goma; las depresiones cóncavas anchas están también acompañadas por depresiones cóncavas abruptas, que parecen invaginaciones verticales profundas cuyas dos márgenes rectas se tocan la una a la otra (invaginaciones ciegas); ambostipos de depresiones pueden verse en el mismo árbol. Las hojas jóvenes muestran a menudo el síntoma denominado de 'hoja joven de psoriasis'; este síntoma es de dos tipos: un punteado de venas y un dibujo tipo hoja de roble; ambos tipos aparecen en el mismo árbol Y a menudo en la misma hoja y son síntomas típicos, pero no específicos, ya que también pueden verse asociados con la psoriasis de corteza escamosa, la cristacortis, la impietratura y la hojaabullonadavariegado infeccioso (Klotz, 1980).
BOVÉ
Chancrospustulososdelperal (pear blister canker disease). Afecta a ciertos cultivares susceptibles de peral (Williams) causando necrosis de floema; eslatente en muchos cultivares. No se conoce vector. Se detecta por transmisión de injerto a cultivares susceptibles (Dunez et a l . , 1982).
Concavidades gomosas/ invaginaciones ciegas de los cítricos (Citrus concave gum diseasekitrus blind pocket disease) Descripción básica
La enfermedad, descrita por Fawcett y Bitancourt (1943), se caracteriza porconcavidades en el tronco
Identificación y diagnosis
Se detecta porinoculación de placa a mandarinos o naranjos dulces francos.Los síntomas foliares (punteado de venas, dibujo de hoja de roble) aparecen en las hojas jóvenes durante la primera brotación en invernadero, con tal de que éste sea fresco. Los síntomas de tronco y ramas aparecen en los francos cultivados en campoy a menudo tardanvarios años. Transmisión
Se transmite en el material de propagación y por injerto de placa. Cuando debajo de la corteza de tangelos Orlando francos se ha insertado polen recogido de un árbol de naranjo dulce Parson Brown infectado de concavidadgomosa, se han transmitido
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134
Capítulo 4
do rojiza (Nour Eldin, 1980). Se detecta por injerto los síntomas depsoriasis de hoja joven; sin embargo o a limonero no han aparecido síntomas en tronco trece años des-de naranjodulceanaranjoamargo rugoso en campo (aparecen tejidos impregnados de pués de la inoculación (Vogell & Bové, 1980). goma, pardo rojizos, sobre la unión del injerto,a los 3-5 años). Distribución geogrcifica, La enfermedad se transmite por el estaquillado y importancia económica y control por inoculación de injerto. Se encuentraen la mayor parte de las regiones del Oriente próximo, pero en La enfermedad se encuentra en todas las zonas de Europa sólo en Grecia. No es unaenfermedad muy cultivo de cítricos; en los países mediterráneos se destructiva, aunque los árboles infectados se enaobservan muchos casos graves. Los daños se denizan en cierto grado. Se controla utilizando masarrollan despaciopero los árboles puedensufrir terial sano. gravemente. Se controlautilizando material de proBOVÉ pagación sano. BOVÉ
Corteza escamosa de malus platycarpa(malus platycarpa scaly bark disease). Probablemente debido a un virus. Se encuentraen Europa, América del Norte, Sudáfrica, Japón y Nueva Zelanda. La gama de huéspedes naturales se limita a Malus. No se observansíntomasen loscultivares y patrones co& Campbell, mercialesdemanzano(Luckwill 1963). Se puedetransmitir por injerto, desconociéndose otros métodos de transmisión. Se detecta por injerto a la especie indicadora Malus platycarpa; alrededor de la mitad del primer verano tras la inoculación aparecen síntomas de corteza rugosa y escarnosa en el nuevo crecimiento. Se controla por termoterapia a 37" C durante 2-3 semanas, seguida de propagación de ápices. SCHIMANSKI
Corteza suberosa de la vid (grapevine corky bark disease) Descripción básica
La etiología se desconoce a h , aunque probablemente sea viral. En California (USA) se ha asociado con el complejo cortezasuberosa-depresionesde madera un virus con partículas filamentosas de más de 1.500 nm, tipo closterovirus. Estudios en California y México indican que la corteza suberosa y las depresiones de madera (Legno Riccio) son la misma enfermedad; en estos países la probabilidad de que vides con depresiones de madera den positivo en pruebas para corteza suberosa es superior al 70% (Teliz et al., 1982); en Italia, esta probabilidad parece inferior al 5%.
Corteza gomosa de los cítricos (citrus gummy bark Huéspedes y edermedad disease). Se describió por primera vez como una Los únicos huéspedes naturales conocidos son esdecoloración del floemadel naranjo dulce (NourElpecies europeas y americanas de Vitis. La mayor din, 1956, 1968). El agente se transmitecon facilidad parte de los cultivares europeos sólo muestran tras por injerto y se piensa que es detipo viral. Sólo son la infección una reducción de vigor; los síntomas, susceptibles el naranjo dulce y el limonero rugoso, cuando aparecen, consisten enun retraso dela brootrasespeciesaparecencomo asintomáticas. Los tación, maduraciónirregular de lamaderay sarsíntomas más claros se observan en naranjo dulce: mientosblandos con grietaslongitudinales en la la corteza se impregna de goma,particularmente base; las hojas son menores de lo normal Y caen cerca de la iínea de injerto, pero la coloración anómás tarde que en las cepas sanas; en los cultivares mala puede extenderse 60 cm o más sobre la línea tintos las hojas enrojecen Y se enrollan hacia el ende unión.El impregnado de goma de la corteza está vés, como en las vides afectadas de enrollado. Muacompañado por depresiones de la madera. En nachos cultivares muestran en el xilema depresiones ranjo dulce la corteza gomosa se parecemucho a la y surcos (Beukman & Goheen, 1970). caquexia en mandarin0 o en tangelo, sin embargo las dos enfermedadestienen una gama de huéspedes completamente distinta, sin solapes y, por tanto, se Identficación y diagnosis consideran como completamente diferentes. EnnaLa enfermedad se transmite con facilidad por injerranjo dulce esfácil reconocer enel campo la corteza to; elhíbrido LN 33 (Couderc 1613 x Thompson gomosa separando la corteza por encima de la línea sin semillas) es un indicador específico: reacciona de injerto, lo que revela circunferencias estriadas de tejidos impregnados de goma con coloración par- a los 1-2 años tras la inoculación con una reducción
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IV
135
Virus
grave de crecimiento, enrojecimiento de las hojas e hinchazones anormales en los entrenudos basales de los sarmientos, que se suberizan y desarrollan grietas longitudinales; el xilema tienedepresiones Y surcos (Beukman & Goheen, 1970). Transmisión
Se transmite principalmente por material de multiplicación infectado. Se ha observadodispersión natural del complejo corteza suberosa-depresiones de madera en el estadode Aguascalientes,México, pero se desconoce el vector y las fuentes de adquisición (Teliz et al., 1982). Distribucidn geogrrifica, importancia econcimica y control
La enfermedad se ha señalado en muchospaíses posiblemente se encuentre en todo el mundo (Bovey et al., 1980); en los cultivares susceptibles se sabe causa grandes pérdidas de producción. La producción en México de vides del cv. Cardinal se reduce hasta un 76%, disminuyendo también la longevidad del viñedo (Teliz et a / . , 1982). Puede obtenerse material sano por tratamiento prolongado (más de 90 patrones días) a 38" C de yemasinjertadassobre sanos, o eliminando los ápices caulinaresy haciéndolos enraizar con nebulización (Goheen, 1977). C O N T I & MARTELLI
Cristacortis de los cítricos (Citrus cristacortis disease) Descripcicín básica
La enfermedad se describió como depresiones d e madera de naranjoamargo o de naranjo Tarocco (Vogel & Bové, 1964) y posteriormentesedenominó cristacortis (Vogel & Bové, 1968). El agente se transmite con facilidad por injerto y se supone que es de tipo viral. Algunas cepas producen síntomas sobre clementinos y otras no. Huéspedes y enfermedades
Son huéspedes susceptibles Citrus pectinifera,mandarinos común, clementino y satsuma, pomelo, limón rugoso, siamelo, naranjos amargoy dulce, lima dulce, tangelos y tangores, mientras que bergamota, citrange, cidro, Citrus hystrix, C. volkameriana, limonero, Poncirus trifoliata y lima ácida son asintomáticos. En el tronco, ramas principales y brotes se ven depresiones o invaginaciones en la madera
(depresionesde madera) conprotuberancias COrrespondientes en el lado cambial de la corteza; en el extremo de éstas y en el fondo de la depresión, en algunas especies como los tangelos, se acumula material tipo gomaque tiñe los tejidos.En la madera pueden aparecer depresiones jóvenessin mostrarse al exterior; asimismolas depresiones, incluso las graves, pueden desaparecercon el tiempo debido al crecimientoradial; los rastros de las depresiones anteriores quedan en la madera y pueden verse en seccionestransversalescomo líneas claras orientadas radialmente. Las nuevas depresiones y protuberancias sedesarrollan en cualquier parte del árbol desde el tronco hasta los nuCvos brotes. En las hojas jóvenes aparecen síntomas de punteado de venas y dibujo de hoja de roble, indistinguibles de los debidos a la psoriasis de corteza escamosa,a las concavidades gomosaslinvaginaciones ciegas, a la impietratura y a la hoja abullonada-variegadoinfeccioso (Vogel, 1980). Identificación y diagnosis
Son plantas indicadoras los tangelos Orlando, Webber o Williams injertados sobre naranjo amargo: en un naranio amargo franco se i ~ e r t a nuna yema de tangelo y dos trozos de corteza del árbol a indexar (candidato), unopor encima y otro pordebajo de la yema de tangelo; en caso de que el inóculo sea infectivo aparecen depresioneso invaginaciones en la madera y ramos del tangelo injertado, así como en el patrón de naranjo amargo; en general estos síntomas empiezan a desarrollarse un año tras la inoculación, mientras tanto aparecen los síntomas de las hojas jóvenes; con algunas especies, comomandarino clementino, las depresiones de madera pueden tardar varios años en aparecer. Las plantas indicadoras sin síntomas de depresión de madera se eliminan tras cinco años. Las plantas deben cultivarse en campo, ya que los síntomas de depresión de madera de cristacortis se desarrollan mal en invernadero. La cristacortis y la caquexia pueden indexarse sobre el mismo indicador de tangelo Orlando sobre naranjo amargo, ya que el tangelo reacy el ciona diferentemente ante ambas enfermedades naranjo amargo sólo es susceptible a cristacortis. Transrnisidn
Se transmite por material de propagación (estaquillas) Y Por inoculación de injerto. Cuando se inserta el Polen de un tangelo Orlando afectado de cristacortis bajo la corteza de tangelos Orlando francos se transmiten tanto los síntomas dehoja joven como
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4
Capítulo
los síntomas típicos de depresión de madera de cristacortis; sin embargo ladispersiónnatural por el polen nunca se ha observado (Vogel & Bové, 1980).
jerto Y por la curación aparente de plantas tratadas con termoterapia; sin embargo hasta ahora no se ha identificado ningún virus ni se ha transmitido por inoculación a otras plantas indicadoras a partir de rosales que mostraran síntomas de degeneración.
Distribución geogr&ca, importancia económica y control
DEVERGNE
La cristacortis se encuentra principalmente en los países mediterráneos, en el Oriente próximo y también en Yemen del Norte, donde se ha utilizado durante muchos años material de propagación procedente de Italia. Los síntomas espectaculares de depresiones de madera no afectanrealmenteala producción. Se controla utilizando material sano. BOVÉ
Degeneraciónde la rosa (rose degeneration diseases). Estas enfermedades, en las que se han implicado a veces virus hipotéticos, se han observado en distintos cultivares de rosa durante los últimos 20 años. Se caracterizan por un enanismo o achaparramiento más o menos grave de las plantas; unido a una marchitez parcial o a una muerte progresiva de algunos tallos; también son típicas de estas enfermedades las anormalidades de crecimiento, principalmente la proliferación de las yemas axilares; las hojas son pequeñas, cloróticas, quebradizas, y las plantas se encuentranmás gravemente afectadas en la primavera (particularmente tras el injerto), a menudo se recuperan durante el verano. En Europa se han utilizado los nombres de estriado del rosal (rose streak; Schmelzer,1967), enanismo del rosal (rose stunt, Reino Unido), proliferación de las yemas delrosal (rose bud proliferation, Holanda; Boss & Perquin, 1975), rizado(frisure, Francia; Devergne & Goujon, 1975) para describir varias enfermedades quetienen en común algunade estas características. En algunos aspectos también se parecena la marchitez de la rosadescrita enItalia y Australia hace más de 50 años y a otras enfermedadesdegenerativasdescritas muchomásrecientemente en los Estados Unidos(enanismo de primavera, rizado de hojas), Nueva Zelanda o Sudáfrica (hoja pequeña, marchitez). A pesar de las similitudes de síntomas no parece probable que todas estas alteracionestengan el mismo origen o sean debidas a un Único patógeno; en algunos casos los síntomas se asocian con un patrón particular (Rosa multiflora, R . indica mujor) y , por tanto, pueden deberse a una incompatibilidad entre patrón e injerto; sin embargo, y especialmente cuando hay propagación vegetativa, el portainjertos podría llevar un patógeno latente como un virus, hipótesis que parece confirmarse por experimentos de doble in-
Depresiones de la madera de la vid (Grapevine stem pitting disease) Descripcicin básica
Sedesconoce aúnla etiología, aunque probablemente sea viral. Pueden existir distintas formas de depresiones dela madera con distintos agentesetiológicos; una de ellas, descrita por primera vez en Italia como Legno Riccio (Graniti & Martelli, 1970), puede estar relacionada con, o ser lo mismo que, el agente de la corteza suberosa. El virus A de la vid (grapevinevirusA, GVA)(verenrolladode la hoja de la vid) se aisló originalmente en Italia de una vid con depresiones de la madera (Conti et al., 1980). En distintos países se han señalado deforma no consistente asociaciones deGVA, y de otros closterovirus no relacionados serológicamente con éI, con síntomas de depresiones de la madera (Milne et ul., 1984). Huéspedes y edermedud
Los únicos huéspedes naturales conocidos son especies europeas y americanas de Vitis. La mayor parte de los cultivares de V . vinifera y de los patrones híbridos son susceptibles. En una colección varietal búlgara, Abracheva (1981) encontró que el 86% de 646 cultivares distintos estaban infectados visiblemente. Las plantasenfermastienenmenor tamaño y menor vigor que las normales y muestran en primavera un retraso de labrotación,algunas decaen y mueren a los pocos años de la plantación. Las cepas infectadas muestran a menudo un engrosamiento por encima de la línea de injerto Y una diferencia clara entre los diámetros relativos de injerto y patrón; el cilindro leñoso tiene depresiones y surcos típicos que corresponden a protuberancias y costillas en la cara cambial de la corteza; estas alteraciones pueden aparecer en injerto, patrón o ambos (Anónimo, 1979). Identificacicin y diagnosis
La enfermedad se transmite confacilidad por injerto. Son buenos indicadores varias especies americanas de Vitis y sus híbridos; p . ej., LN 3 3 ,
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Virus IV V . r u p e s t r i s , V . riparia X V . b e r l a n d i e r i , Kober 5BB o 157-11, V . rupestris X berlandieri 1103 P. Las depresiones en el cilindro leñoso aparecen a los 1-3 años tras inoculación. Transmisión
Se dispersa principalmente por material de propagación infectado. No se ha observado dispersión natural en Europa ni en ningún otro lugar, excepto en México, en relación al complejo de corteza suberosa-depresiones de la madera (ver corteza suberosa de la vid). Distribución geogrrifica, importancia económica y control
Probablemente se encuentre en todo el mundo, se ha señalado en muchos países (Bovey et al., 1980). Puede causar pérdidas de producción dehasta el 3050%. Puede obtenerse material sano por termoterapia prolongada (más de 150 días) a 38" C, eliminación de los ápices caulinares e injerto o cultivo in vitro (Legin et al., 1979). MARTELLI & CONTI
Enanismodemalusplatycarpa (malus platycarpa dwarf disease). Se transmite por injerto pero se desconoce el agente causal. Afecta a Malus y Chaenomeles, normalmente en conjunto con otros virus latentes del manzano. Probablemente esté distribuida en todo el mundo y puede causar una reducción del crecimiento del 30% o más en la especie indicadora M . platycarpa; es letal en M . floribunda y en M . sargentii. En los cultivares comerciales de manzano noaparecen síntomas, pero el crecimiento puede verse afectado en combinación con otros viIUS latentes delmanzano(Luckwill & Campbell, 1963). Se detecta por inoculación a M . platycarpa. Puede obtenerse material de propagación sano por termoterapia seguida de propagación de ápices. KUNZE
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Excrecencias de la vid (grapevine enation disease). Se ha señalado en Europa, USA, Africa del Sur y Australia. Las vides afectadas tardan en romper la dormición, tienen entrenudos cortos y hojas pequeñas; aparecen excrecencias en el envés de las hojas basales, que también pueden observarse a veces en la haz (Rota & Garau, 1976). Parece existir dispersión en campo (Graniti & Martelli, 1970). Excrecenciasdelasvenasde los cítricos y agallas leiiosas de los cítricos (citrus vein enation disease, citrus woody gall disease) (Wallace & Drake, 1953; Fraser, 1958).Debidasalmismo agente (Wallace & Drake, 1960), que sepiensa debe ser un virus. Los síntomas de excrecencias de las venas son tumores globulares irregulares en las venas laterales por el envés de las hojas, con depresiones correspondientes en lahaz; en condiciones de campo estos síntomas sólo se desarrollan de forma consistente en lima mejicanay en naranjo amargo. Los síntomas de agalla leñosa son tumores en el tronco, ramas y raíces, inicialmente hinchazones ligeras de áreas pequeñas que aumentan lentamente a agallas irregulares que pueden llegar a alcanzar un aspecto de 'coliflor'. Estos síntomas sólo se han observado en limonero rugoso, Citrus volkameriana, lima de Rangpur y lima mejicana. Las otras especies de cítricos son portadores asintomáticos. Se detecta por inoculación porinjerto a limas mejicanasfrancas en invernadero a 20-25" C (excrecencias de venas en las hojas nuevas tras 5-8 semanas). La enfermedad la transmiten los pulgones Myzus persicae, Toxoptera citricidus o Aphis gossypii;experimentalmente se transmite por injerto y por cuscuta. La enfermkdad se encuentra ampliamente extendida pero en Europa sólo en España (Ballester et al.,1979). Sólo es importante en países donde el limonero rugoso seutilizaampliamente como patrón (Sudáfrica, Pení, etc.). Se controla utilizando material de propagación libre de virus y patrones tolerantes. Las plantas sanas pueden obtenerse por termoterapia o por injerto de ápices caulinares in vitro. NAVARRO Y PINO
Enanismorizadodelframbueso (raspberry curly dwarf disease). Probablemente debido a un virus, se encuentra en Escocia y sólo se transmite por injerto. Los síntomas en plantas infectadas del cv. Lloyd George son tallos numerosos y débiles con hojas rizadas (Prentice & Harris, 1950). Se detecta por transmisión por injerto al franco Baumforth B y se controla por propagación de material sano.
Frutos óseos/amarilleo de venas del peral (Pear stony pit disease/pear vein yellows disease) Descripción básica
KRCZAL
Epinastia y decaimiento de SPY-227 (apple spy epinasty and decline disease). Ver fruto óseo del peral.
Estas enfermedades se deben con mucha probabilidad al mismo agente, que probablemente también causa las enfermedades de epinastia y decaimiento
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Capítulo 4
del manzanoSpy 227, de las depresionesde la madera del manzano y de los anillos de hollín del membriIlero. Posiblemente el agente sea un virus pero no se han descrito partículas (Kegler et al., 1979). No se ha podido confirmar que el virus de los anillos del clavel sea el agente de laenfermedad de los frutos óseos del peral (Kegler et al., 1976).
Huéspedes y enfermedades Son huéspedes naturales manzano, peral y membrillero; los cultivares y patrones comerciales del manzano son asintomáticos. Se han infectado exp e r i m e n t a l m e n t eo t r a se s p e c i e sd e Pyrus ( P . betulaefolia, P . calleryana, P . ussuriensis). Las cepas atenuadas causan en las hojas del peral un bandeado verdepálido, posteriormente amarillento, en tramos cortos de las venas secundarias (amarilleo de venas);las cepas más graves causan un moteado y punteado rojizo en las venas (moteado rojo del peral); los síntomas no aparecen antes dejulio. Los cultivares Beurré Bosc, Doyenné du Cornice, Nouveau Poiteau,son muy sensibles; Kostliche von Charneu y Winter Nelys son muy tolerantes (Fridlund, 1976). Los síntomas típicos de frutos se observan en peral y membrillero; debido al desarrollo de tejido esclerentimatoso y , posteriormente, de células necróticas en la base de las depresiones de la piel del fruto, estas áreas crecen menos que las que las rodean, llevando a deformaciones (Fig. 15). Los contenidos enmateria seca, cenizas,potasio, calcio, ácido ascórbico y ácido málico son más altos en los frutos enfermos que en los sanos comparados (Kegler et al., 1961). También se han observado síntomas de corteza rugosa.
Fig. 15. Enfermedad de los frutos óseos del peral: deformaciones en peras.
Transmisicin La enfermedad se transmite por injertoy se propaga por el material de multiplicación. No se ha descrito ningún vector natural. Distribución geogrLifica, importancia econcimica y control
Identificación, diagnosis y cepas
La enfermedad se encuentra probablemente en todos los lugares de cultivo de manzano y peral, aunsue los síntomas de fruto óseo en peral se han señalado sólo en Europa y América del Norte. Las pérdidas de producción en peral pueden llegar a un 15% (cv. Beurré Hardy) o al 30-42% (cv. Conference), se han señalado reducciones de crecimiento de hasta un 55% (Cropley & Posnette, 1973). El fruto óseo solamente se observa esporádicamente, pero los árboles infectados pueden tener dañados un 1894% de los frutos. Se controla por termoterapia a 37-38" C durante 4-5 semanas, seguida de propagación de ápices.
El fruto óseo del peral se ha detectado sobre el cv. Beurré Bosc y el amarilleo de venas del peral sobre el cv. Nouveau Poiteau. La diagnosis final puede llevar tresestaciones. El indicador de manzano Spy 227 reacciona con síntomas de depresiones de la madera. Las cepas severas causan un moteado rojo en peral, decaimiento y depresiones de la madera en Spy227 y arrugado verdeen manzano Kola Crab; las cepas más atenuadas causan amarilleo de Pyronia veitchiireacciona ante todas venas en peral; las cepas con epinastia (Kegler et al., 1979) y ante las cepas graves con necrosis apical y depresiones de la madera. Los frutos óseos en el peral Beurré Durondeau y en P . veitchii están causados por cepas diferentes (Lemoine, 1979b).
Hoja fruncida del manzano(apple leaf pucker disease). Causa en las hojas un punteado amarillo brillante o verde claro asociadoprincipalmente con las venas primarias y secundarias, así como cierto fruncido y deformación. En el fruto los síntomas se desarrollan sólo al principio delverano a temperaturas bajas,en algunoscultivares(p. ej., Golden Delicious) constan deanillos rojizos (enfermedad de los anillos rojizos del manzano)y en otros (p. ej., Stayman) son manchas. No se conocevector. Se detecta por transmisión por injerto al cv. Golden Delicious (Dunez et al.,1982). Algunos trabajos proponen que la enfermedad podría deberse al virus de las manchas cloróticas del manzano (Kegler et al., 1979).
KEGLER & SCHIMANSKI
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Virus IV
lmpietratura de los cítricos (Citrus impietratura disease)
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aparentemente sanos, pero puede haber pérdidas debidas acaída de fruto y a fruto no comercializable. Se controla utilizando material sano. BOVÉ
Descripción básica, huéspedes y erlfermedad
El agente se transmite con facilidad por injerto Y se supone que es de tipo viral. Son susceptibles la bergamota, Citrus volkameriana, mandarino, clementino, pomelo, limonero, limonero rugoso, naranjos dulce y amargo y tangelo, mientras que Chinotto, cidro y Fortunella son asintomáticos. Los frutos de los árboles infectados presentan bolsas de goma en el albedo,que pueden aparecer hacia el exterior como protuberancias o depresiones o que pueden detectarse sólo al cortar o pelar el fruto, también puedeimpregnarse de goma la columela; el fruto afectado tiene a menudo una consistencia dura, pétrea (impetratura deriva de piedra en italiano), tiene tamaño reducido y tiende a caerse. La intensidad de los síntomas en fruto varía mucho de un ano a otro. La impietratura comparte con otras enfermedades los síntomas que aparecen en hojas jóvenes: punteado devenas y dibujo de hoja de roble; estas otras enfermedades son las concavidades gomosashnvaginaciones ciegas, la cristacortis, la psoriasis de corteza escamosa y la hoja abullonada-variegado infeccioso. Los síntomas inducidos por el agente de la impietratura en el fruto son casi idénticos a los debidos a la deficiencia de boro, pero seha demostrado que las plantas infectadas contienen niveles adecuados de boroy la aplicación de este nutriente impietratura no tiene efeca los árboles afectados de tos sobre la enfermedad (Catara & Scaramuzzi, 1980). Identlficacidn y diagnosis
Mosaico de la alcachofa (artichoke mosaic). Es una enfermedad mal caracterizada, señalada en Sicilia hace unos 30 años (Gigante, -1951). Los síntomas son un mosaico moteado másbien intenso con manchas y áreas amarillo brillanterepartidas al azar por la superficie. En las plantas con síntomas se ha encontrado un virus transmisible mecánicamente,pero no se han investigado sus propiedades. En cultivos de alcachofa del sur de Italia se observan síntomas similares aunque más leves, y de estas plantas se han aislado variosvirustransmisiblesmecánicamente, p. ej., los virus del mosaico amarillo de la judía, de la marchitez del haba, latente de la alcachofa y el rhabdovirus de Cynara (Martelli et al., 1981). Ninguno de ellos ha sido capaz de reproducir los síntomas de campo en los plantones de alcachofa inoculados artificialmente, por tanto no se ha realizado una definici6n etiol6gica apropiada del mosaico de la alcachofa. MARTELLI
Mosaicodelahiguera (fig mosaic disease). Se ha descrito en todoslos continentes, excepto América del Sur. Se manifiesta por manchas amarillo verdosas, caída prematura dehojas y manchado de frutos y afecta al menos a 16 especies de Ficus. Se transmite por injerto, pero se sospecha que son vec( A c e r ifai c u s ) t o r eásc a r oesr i o f y i d o s (Flock & Wallace, 1955; Proeseller, 1972). Se cree que algunos Ficus son resistentes, y el hecho de que plantas de semilla seansanas sugiereque no se transmite por este método; sin embargo no parece posible evitar la enfermedad. COOPER
Se detecta por injerto de placa cerca de Las flores de C. volkameriana francos de 3 atios (aparecen en 6-18 meses gomosis en albedo y endurecimiento de fruto) o en pomelo cultivado en campo de 3-4 años (injerto de placa cerca de un fruto cuGado). Transmisión, distribución geogrGca, importancia económica y control
Se transmite por propagación de estaquillas e inoculación por injerto. La enfermedad se encuentra principalmente en las áreas decultivo de cítricos del área mediterránea, Oriente Próximo (principalmente Chipre) y en Africa del Sur, Tejas (USA) y Venezuela. No es destructivay los árboles permanecen
Mosaico amarillo del dienteleón de (dandelion yellow mosaic disease). Semanifiesta por un moteado amarillo de la mala hierba Taraxacum officinale, que por lo demás crece con normalidad. La enfermedad puede transmitirse a la lechuga: tras grabado necrótic0 venal e intervenal, las hojas engrosan, se enanizan y deforman (Smith, 1972). Se transmite por pulgones a lechuga con facilidad, pero con mucha dificultad al diente deleón. Se ha descrito enInglaterra y una enfermedad similar ha sido descrita en Europa oriental y en Escandinavia (Brczak, 1979) Mosaico amarillo del olivo (olive yellow mosaic disease). En Italia sólo se transmite a olivo por injerto;
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Capítulo 4
posiblemente se deba a un virus. Otra enfermedad transmisible por injerto a olivo, la enfermedad de la hoja falciforme del olivo (olive slickle leaf disease) se ha señalado sólo en California (USA) e Israel. MARTELLI
Mosaico latente del melocotonero+ (Peach latent mosaic disease)
americano se cree que se transmite por el ácaro Eriophyes insidiosus). Se ha detectado frecuentemente (30%) en cultivares de melocotonero introducidos en América del Norte y puede encontrarse más o menos extendido en Europa, Japón y China. Es difícil evaluar su importancia hasta que se aclare la situación de este grupo de enfermedades similares. Se controla eliminando los árboles infectados. DESVIGNES
Descripción básica
La enfermedad, cuyo agente causal no se ha identificado, fue descrita por Desvignes (1980) en cultivaresdemelocotonerointroducidosenFrancia desde América del Norte. Lossíntomas que produce son similares a los señalados en USA para el mosaico del melocotonero, el calicó del melocotonero y el manchado del melocotonero (Pine, 1976) Y en Japón para la enfermedad del mosaico amarillo del melocotonero (Kishi et d . , 1973). La enfermedad del mosaico americano del melocotonero (american peach mosaic disease) se considera de cuarentena para Europa (EPPO27). Futuras investigaciones deberán aclarar la etiología de estas enfermedades similares. Huéspedes y edermedades
El Único huésped natural es el melocotonero, otras especies dePrunus son inmunes. Los cultivares comerciales de melocotonero están infectados en general con las cepas latentes. Los síntomas son: retraso en la brotación, floración y maduración, deY formacióndehojas,coloracionesanormales deformaciones irregulares enfrutos, con suturas agrietadas. Los clonesinfectados son más sensibles a los daños de helada,a deficiencias, malnutriciones y a chancros; a veces aparecen en las hojas mosaicos, manchas, bandeado de venas o calicó; en ocasiones se observan depresiones de la madera.
Moteado del frambuesa/ manchado del frambueso (Raspberry leaf mottle (RLM)/Raspberry leaf spot (RLS) diseases) Descripción básica Los agentes, probablemente virus, responsables del moteado del frambueso y del manchado del frambueso son distintos, aunquemuestran similitudes en cuanto a la relación con los vectores y la respuesta a la termoterapia. también pueden inducir síntomas similares en plantas indicadoras de Rubus; debido a estas similitudes no está claro a cuál de las dos enfermedadesse refieren muchos de los estudios publicados y conviene, por tanto,considerarlas a la vez. Las enfermedades inducidas en algunos cultivares de frambueso han recibido distintas denominaciones, incluyendo las demosaico 2 del frambueso, mancha clorótica delframbueso y mosaico manchado foliar; en ningún casoseha purificadoel agente ni se han observado partículas tipo viral en secciones delgadas de plantas infectadas. En frambueso no se transmite mecánicamente ni por semilla. Pueden erradicarse por termoterapia (Jones, 1982).
Huéspedes y edermedades Los dos agentesinfectan a especies silvestres Y CUItivadas de Rubus y a menudo se encuentran juntos en la misma planta, normalmente en asociación con otros virus. La mayor parte delas plantas de framIdentificación y diagnosis bueso cultivadaso silvestres infectadas no muestran manEn invernaderola enfermedad puede detectarse con síntomas,pero algunoscultivaresmuestran chasangulares clorótico-amarillasdistribuidasal bastante rapidez (tres meses) mediante protección azar en la hoja. Los síntomas, normalmente,son cruzada en melocotoneros francos, utilizando como más graves en los tallos fructíferos, en los que las segundo inóculo una cepa grave standard. manchas pueden confluir en grandes áreas clorótiy las hojas pueden deformarse; las plantas encas Transmisión, distribución, importancia Y control fermas se enanizan y pueden morir a los tres años La enfermedad se ha transmitido artificialmente Por de la infección. el pulgón Myzus persicae (mientras que el mosaico Identificación y diagnosis ____ En ausencia de síntomas causados por otros virus, *Se haidentificado un viroide como agente causal (Flores, los síntomas inducidos en cultivaressensibles de R. et a l . , 1990, Res. Virol, 141, 109-118) (N. del T.)
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virus IV frambueso tienen valor diagnóstico; sin embargo la identificación del agente causalen plantas afectadas o en plantas asintomáticas depende los síntomas desarrollados en cultivaresindicadoressensiblesa RLM y RLS tras inoculación por injerto. El agente del RLM induce síntomas en los cvs. de frambueso Malling Delight y Malling Landmark e infecta sin inducir síntomas a los cvs. Glen Cova y Norfolk Giant, mientras que lo opuesto ocurrecon el agente de la RLS. Los síntomas en los indicadores pueden tardar en desarrollarse 2-12 meses (Jones& Murant, 1975). Transmisión e importancia económica
RLM y RLS se transmiten,probablemente de forma semipersistente, porel pulgón Amphorophora idaei; tanto los agentes como el vector son frecuentes en Gran Bretaña y en toda Europa; sin embargo las altas temperaturas estivales en algunas regiones de Europa inhiben la reproducción del pulgón y la dispersión de laenfermedad.Aunquemuchoscultivares de frambueso se infectan asintomáticamente dichas infecciones pueden disminuir el vigor y el tamañodelfruto, especialmente en combinación con otros virus. La mayor parte de los cultivares sensibles a la infección tienen cierta resistencia al vector, de forma que la incidencia en estos cultivos normalmente es pequeña, sin embargo las plantas que seinfectan mueren normalmente los a tres años. Control
El control químico de los vectores no da un buen control de la infección. La infección puede retrasarse utilizando material sano aislado de posibles fuentes de enfermedad;en áreas de altas poblaciones de pulgones y conposibles fuentes de enfermedad se pueden utilizar cultivares tolerantes. El mejor control se consigue empleando cultivares que sean altamente resistentes al vector (Jones, 1979). JONES
Moteado dela fresa (Strawberry mottle disease). Debido probablemente a un virus, se encuentra en todo el mundo y es transmitido por pulgones en los estiletes. LOS cultivares defresa infectadospermanecen asintomáticos, perosegún la cepa la producción puede reducirseen un 20-30%. En combinación con otros virus la producción de las plantas disminuye aún más. Se detecta porinoculación de injerto O por pulgón a Fragaria vesca; los síntomas aparecen a las 1-3 semanas (moteado de los foliolos, clorosis de venas, deformación de hojas, prolifera-
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ción de la corona). Se controla porpropagación de planta sana y control de los pulgones. Se obtienen plantas libres de virus, a partir de las infectadas, por termoterapia o por cultivo de meristemos apicales (Mellor & Frazier, 1970). KRCZAL
Moteado herrumbroso del cerezo (cherry rusty mottle disease). Probablemente esté causado por un virus que todavía no se hapurificado ni identificado (Posnette & Cropley, 1961). Algunos cultivares comerciales desarrollan síntomas leves, aunque la mayoríapermanecenasintomáticos.Elsíntoma de vena herrumbrosa se ha señalado en los cvs. Frogmore,Gaucher, Roundel, Van y Bing. Mazzard F 12-1 es el cultivar más sensibley las cepas pueden distinguirse fácilmente por la gravedad de los síntomas producidosal año siguiente de la inoculación; en experimentos de campo se ha demostrado que el moteadoherrumbrosoreduce elcrecimiento en plantas de Mazzard F 12-1 en un 23% (altura y circunferencia). Afecta menos al crecimiento de cultivares iniertados, aunquela producción de fruto de árboles infectados de Napoleon y de Early Rivers es sólo 314 de la de controles sanos,el fruto esnormal en cuanto a tamaño y tiempo de maduración. La enfermedad se ha señalado en Inglaterra, Francia, RFA, Holanda, Checoslovaquia y otros países europeos; debedistinguirse de un moteado herrumbroso americano, limitado al oeste de USA, y de la enfermedad del moteado herrumbroso necrótico del cerezo (cherry necrotic rusty mottle disease) (EPPO 911, descrito enAmérica del Norte y también detectado en algunos países europeos (especialmente en el Reino Unido). La enfermedad se transmite por la utilización de material de propagación infectado, es POCO frecuente y no causa datios graves. La técnica más fiable de detección sigue siendo el indexie sobre Mazzard F 12-1: lossíntomas de aclarado devenas aparecenen julio del año siguiente al injerto, las manchas herrumbrosas aparecen en agosto-septiembre alrededor de las venas secundarias amarillas de las hojas que amarillean. DESVIGNES
Moteado verde en anillos del cerezo (Cherry green ring mottle disease) Descripción básica
El agente causal de esta enfermedad es probablemente un virus que no se ha purificado o identificado todavía. La enfermedad la describieron Rasmussen
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Capítulo 4
et al. (1951). AI no transmitirse mecánicamente se conoce muy poco de sus propiedades. Huéspedes y enfermedades
El moteadoverde en anillos seobserva naturalmente en Montmorency, en English Morello y en algunos cultivares de guindo. Puede identificarsefácilmente sobre el cv. Montmorency en fructificación por la presencia de constricciones cloróticas a lo largo de las venas foliares y por la aparición en julio de hojas amarillas marcadas deforma clara con manchas o anillos verde oscuro; los síntomas foliares están a menudo asociados con decoloraciones y depresiones necróticas de los frutos. Los árboles infectados del cerezo oriental de flor (P.serrulata) muestran epinastia de hojas, agrietamiento de corteza y a veces muerte progresiva. Los cerezos, melocotoneros, nectarinas y albaricoquerosson portadores asintomáticos de la enfermedad. También aparecen infectadosinfrecuentemente los cvs. de melocotoneroHalehaven,Sunheven,Richaven. Glohaven y Sunding (Parker et al., 1976). Identificación Y diagnosis
La enfermedad se detecta fácilmente sobre Prunus serrulata cvs. Shirofugen o Kwanzan. Si el injerto se realiza al principio del período de crecimiento, los síntomas característicos a menudo aparecen 1-2 meses más tarde. Distribución geogr4fica, transmisión e importancia económica
La enfermedad está muy extendida y se haseñalado en América, Australia, Europa, Nueva Zelanda Y Japón. En plantaciones de guindos se ha observado repetidamente una dispersión natural relativamente lenta; parte de la dispersión local puede deberse a injertos de raíces entre árboles adyacentes.Aunque en algunas especies dePrunus sea a menudolatente, la enfermedad causa daños importantes en el fruto de Montmorency y en el cerezo ornamental de flor. DESVIGNES
(strawberry necrosis disease). Debida a un agente, posiblemente un virus, caracterizado sólo parcialmente. Se ha aislado por transmisión mecánica a partir del cultivar asintomático Herzbergs Triumph y a partir de Frugaria vescu inoculada por injerto. El punto de dilución final es de a lo", el puntode inactivacióntérmico es de 48-50' C y la longevidad in vitro de 1-2 días; de momento, no existe mayor información sobre este
Necrosis de la fresa
virus, que tiene una importancia económica reducida. Se detecta por transmisión mecánica a Phaseolus vulgaris (decoloración necrótica de las venas y del tejidoadyacente, todaslas venas se encuentran parcial o totalmente dañadasa los 2-3 días) o a Vigna sinensis (superficie de la hoja parda y necrótica) (Maassen, 1961). Se controla porpropagación de planta sana. KRCZAL
Piel rugosa del manzano (apple rough skin disease) Y grieta estrellada del manzano (apple star crack disease). Pueden deberse a cepas del mismo patógeno o a distintos patógenos, noestáclaro (Schmid, 1963). Los síntomas son manchas rugosas, pardas, suberosas o grietas en forma de estrella en la piel del fruto,asícomo formairregular del mismo (Campbell & Hughes, 1975). Los cultivares susceptibles (p. ej., Cox's Orange Pippin) muestran durante el invierno muerte progresiva de las ramas (Hamdorf, 1965). Los síntomasdependen del cultivar, la cepa y las condiciones ambientales. Se detecta por injerto doble utilizando Belle de Boskoop (piel rugosa) y Cox's Orange Pippin o Golden Delicious (grieta en estrella) como indicadores (Dunez et al.,1982),con M9 como portainjerto (los síntomas aparecen tras 2-3 cosechas). Se controla utilizando material sano para propagación de variedad Y portainjerto. Se pueden obtener árboles sanos por termoterapia. HAMDORF
Psoriasis de los cítricos (Citrus psorosis disease) Descripción básica
Se describió por primera vezen Florida bajoel nombre de psoriasis, aunque también se llama a menudo corteza escarnosa o psoriasis de corteza escamosa. Fawcett (1932) denominó psoriasis 'A' a la forma de la enfermedad que aparece corrientemente para distinguirla de otra forma menos corriente, peromás grave, que describió como psoriasis 'B'. El agente se transmite con facilidad por injerto Y se supone de tipo viral. Se sospecha la existencia de cepas. Huéspedes
LOSsíntomas de corteza escarnosa aparecen en POmelo, mandarino, naranjo dulce y tangelo. LOSsíntomas de psoriasis de hoja joven se ven en las especies anteriores y en cidro, limonero, lima ácida Y dulce, pummelo, limonero rugosoy naranjo amargo.
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Virus IV
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demasiado alta. Los síntomas son: i) punteado de vena y/o dibujo de hoja de roble en las hojas jóvenes El síntoma característico de psoriasis es el escainmaduras; ii) efectos de choque en los nuevos bromado de la corteza en troncos y ramas principales; tes axilares que se curvan hacia abajo y muestran en el campo este síntoma rara vez aparece antes de necrosis y caída de hojas. Por debajo pueden deque los árboles tengan seis años y, en general, apasarrollarse nuevos brotes que pueden mostrar los rece a los 12-15 años; sin embargo hay cepas del síntomas típicos de hoja joven (Wallace, 1978). agente, como la cepa 339 de California, que inducen Los naranjos dulces francos jóvenes que se inomuy rápidamente en invernadero un escamado graculan utilizando corteza normal (no procedente de ve de naranjos dulces jóvenes francos, incluso cuanuna lesión) de un árbol infectado con psoriasis ‘A’ do el inóculo utilizado es corteza normal y no de (con escamado de corteza) desarrollan síntomas de una lesión; esta reacción grave, del tipo de psoriahoja joven, pero no aparecen lesiones en la corteza sis ‘B’, también se obtiene con las cepas normales hasta después de 6 años. Por el contrario, si la inde psoriasis ‘A’ cuando la corteza utilizada para inofección se debe a un trozo de corteza de una lesión cular se toma de una lesión escamosa. a veces empiezan a desarrollarse a los dos meses Los árboles con escamado de corteza tipo psode lainoculaciónlesiones que se extienden rápiriasis ‘A’ también muestran los denominados síndamente a toda la planta (reacción tipopsoriatomas de hoja joven descritos por primera vez por sis ‘B’); además las hojas maduras pueden mostrar Fawcett (1933). Estos síntomas de punteado de vemanchas irregulares con erupciones pardas enel nas aparecen durante las brotaciones y varían muenvés (síntoma de hoja madura) (Wallace, 1978). cho en cuanto a extensión y grado en un mismoárbol Cuando a un naranjo dulce franco preinoculado y en un tiempo determinado; aparecen en la zona con corteza normal de un árbol con psoriasis ‘A’ se de las venas secundarias y presentan manchas pele injerta corteza de una lesión no hay desarrollo de queñas, alargadas, de color más claro que el resto la reacción grave tipo psoriasis ‘B’, debido a prode lahoja; este punteado puede generalizarse a toda tección cruzada (Wallace, 1957). Cuando se encuenla hoja o afectar sólo a parte de ella. A veces la tran síntomas dudosos de escamado de corteza puemayor parte de las hojas jóvenes muestran síntomas; de demostrarse que se deben al agente de la psoriaen otrasocasiones, sólo unas pocas (Wallace, 1959); sis ‘A’ si la inoculación de la corteza de una lesión algunos de los puntos pequeños pueden coalescer es capaz de inducir psoriasis ‘B’ y si la corteza norformando manchas claras que pueden mostrar un mal induce protección cruzada contra psoriasis ‘B’. dibujo zonal o de hoja de roble centrado en la vena principal. A veces se ha considerado que el punteado de venas es específico de la psoriasis ‘A’ y que Transmisión el dibujo de hoja de roble está limitado a la enferSe transmite por propagación de estaquillas e inomedad de las concavidades gomosas; esta distinción culación por injerto. En la provincia de Entre Ríos, se pone actualmente en duda. Baste decir que la psoriasis ‘A’, concavidades gomosas/invaginacio- en Argentina (Pujo1 y Behatena, 1965), se ha señanes ciegas, cristacortis, impietratura y hoja abullo- lado la dispersión natural de una enfermedad tipo nada-variegado infecciosomuestran síntomas sipsoriasis. Larelación de esta enfermedadcon la milares tipo psoriasis en hojas jóvenes y no pueden psoriasis ‘A’ clásica es dudosa. distinguirseenbase a este síntoma (Roistacher, 1980). En el caso de las cepas más graves de la psoriasis ‘B’, o cuando se induce experimentalmen- Distribución geogrcifica, te una forma de psoriasis similar a la ‘B’ inoculando importancia económica y control una corteza lesionada, pueden observarse síntomas La psoriasis de los cítricos se encuentra en todos en hoja madura (ver más adelante). los lugares en que se cultivan éstos. Es una de las causas principales de decaimiento delárbol y de reducción de producción en muchas plantaciones de Zdentiflcación y diagnosis árboles no certificados infectados con psoriasis ‘A’. Se controla utilizando material de propagación sano. Se detecta inoculando dos trozos de corteza sobre Se han descrito procedimientos de eliminar y desin2-4 naranjos dulces, tangores dulces o mandarinos, fectar las lesiones de corteza que prolongan la vida francos, de un grosor como de un lápiz, cortados a del árbol afectado (Wallace, 1959, 1978). 25 cm sobre el suelo para forzar el nuevo creciBOVÉ miento; la temperatura del invernadero no debe ser
Enfermedad
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Capítulo 4
Reticulado amarillo de la remolacha (beet yellow net disease). Se ha descrito en Europa Occidental y América delNorte. Los síntomas en remolacha azucarera son manchas cloróticas, aclarado de venas y reticulado amarillo de las hojas jóvenes y hojas gruesas y quebradizas. Se transmite de forma persistente por Myzus persicae, Aphis fabae y otras especies de pulgones (Watson, 1962). Se detecta por inoculación vectorial a remolacha. No hay datos experimentales recientes. Según Polák (1970),el reticulado amarillo podría ser de los primeros síntomas causados en las hojas de la remolacha por cepas graves necróticas del virus del amarilleo de la remolacha (ver éste). POLÁK
Variegado infeccioso del evónimo (euonymus infectious variegation disease). Síndrome de aclarado de venas y manchas amarillas que afecta, en Europa y América del Norte, al arbusto ornamental Euonymus japonicus y al E . europaeus silvestre. Se transmite por injerto pero no se ha demostrado su etiología viral. Los virus de los anillos latentes de la fresa, delmosaicodelpepino y otros dos o tres menos bien caracterizados se han identificado en planta con síntomas de variegado. No hay métodos específicos de control. COOPER
o en el interior de la carne se desarrollan áreas decoloradas y necróticas que forman manchas, anillos y depresiones rojizas o negruzcas; la decoloración en necrosis puede penetrar profundamente en la carne. Se ven afectados algunos de los cultivares comerciales más importantes. No se conoce vector. Se detecta por injerto a albaricoquero Tilton o cerezo Bing. BlBLlOGRAFlA Ahracheva P. (1981) La sensibilité de certaines varietés de visne i la maladiedu hois \trié (legno riccio). P/7wop ~ ~ r h o l o ~Medirerranea irr 20, 203-205. Adam\ A . M . (1979) The effect o f gooseberry vein handing viruc o n the growth and yield o f gooseberryandredcurrant. Jourtrul of Horriculrural .Scient,e5 4 , 23-25 .4nonvmous (1979) II legnoricciodellavite in Italia. Inforrnurorc~Fitopurologico 29. 3- I X. Ballr\ter J.F.. Pina J.A. & Navarro L. (1979) Estudios w h r e L'I .veinenation-woodygall'de los agrios en España. Anales d e l lnstifuro Nacional de Investigaciont~s Agrurius. Prorecririn Vegetal 12. 127- 138. Beukman E.F. & Goheen A.C. (1970) Grape corky bark. I n Virus Diseases of Small Fruirs and Grapevines (Ed. N.W. Frazier), pp. 207-209. University of California. Berkeley. Bos L. & Perquin F.W. (1975) Rosebudproliferation. a disorder of still unknown etiology. NerherlandsJournal of P l ~ n rPath010gV 81. 187- 198.
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llante amarillo cromo o amarillo paid0 en las hojas tempranas; en verano las hojas tienen un bandeado amarillo de las venas principales (Thresh, 1970). Se detecta por transmisión por injerto a groselleros francos (Baldwin) y se controla propagando planta sana. KRCZAL
Viruela del albaricoquero(apricot ring pox disease). Probablemente tiene el mismo agente causal que la enfermedad delas hojas retorcidas del cerezo(cherry twisted leaf disease): tras transmitirlo al cerezo Bing, causa síntomas de hoja retorcida y, recíprocamente, la hoja retorcida del cerezo causa viruela anular tras transmitirse a albaricoquero Tilton (Hansen et al., 1976). En las hojas aparecen manchas, estrías y anillos cloróticos que se hacen necróticos, las áreas necróticas resultantes caen produciendo agujeros ('perdigonado'); en la superficie del fruto
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Capítulo 4
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CAPITULO 5
Mollicutes y Organismos tipo Rickettsia
MOLLICUTES
Los Mollicutes son procariotes muy pequeños totalmente desprovistos de pared, limitados sólo por una membranaplasmática unidadtrilaminal. Pueden ser parásitos, comensaleso saprobios y muchos son patógenos del hombre, de animales (incluyendo a insectos) y de plantas. El tamaño delgenomio es de unos 5 X 10’ ó 1 X lo’ d, estando entre los menores señalados para los procariotes, y el porcentaje molecular de G C de su DNA es bajo (de un 23 a un 46%). Dos géneros, Spiroplasma y Acholeplasma, están asociados con certeza a plantas como parte de la flora normal o, en el caso del primero, también como patógenos; pueden cultivarse ambos. Un tercer grupo,los organismos tipo micoplasma (MLOs) parecen por su morfología miembros de los Mollicutes, pero dado que ninguno se ha cultivado aún (a pesar de unos pocosinformes dudosos) no se ha podido confirmar su identidad con éstos y mucho menos con géneros o especies determinados. Las célulasdelgénero Spiroplasma son pleomóficas y varían desde filamentos helicoidales, o ramificados unihelicoidales, a esféricos u ovoides. Lasformas helicoidales seencuentran principalmente durante el crecimiento exponencial, son mótiles y tienen fibrillas intracelulares, aunque carecen de flagelos o de otros órganos procarióticos de locomoción. Las células se dividen por fisión binaria. Requieren colesterol para su crecimiento. Se han encontrado en ratones, en la hemolinfa y el tracto intestinal de insectos y garrapatas y en el floema Y en la supeerfkie de plantas. S. citri es un patógeno de plantas,y varios espiroplasmas se encuentranen un ciclo biológico que incluye al floema y a ciertos insectos, principalmente homópteros. La enfermedad del enanismo del maíz, presente sólo en América del Norte, se sabe debida a un espiroplasma (Compendio de la APS) denominado recientemente S. cunkelii. Las células del género Acholeplasma son esféricas y filamentosas y no requieren colesterol para su
+
crecimiento. Aparentemente sonparásitos de una amplia gama de animales y se encuentran en aguas residuales, compost, suelo y materiales vegetales. Aunque no se ha establecido aún que tengan ningún papel claro en enfermedades vegetales, algunos se multiplican y persisten en cicadélidos, entre ellos especies que se conocen como vectores de enfermedades vegetales causadas por micoplasmas. Los MLOs son a menudo filamentosos y ramificados y se observan regularmente por microscopía óptica o electrónica enlos tubos ctjbosos de plantas afectadas por las enfermedades denominadas amarilleos, así como en las glándulas salivares de los insectos vectores de estas enfermedades. La observación en los tubos cribosos se facilita por microscopia de fluorescenciacon el fluorocromo específico para DNA 4’,6-diamidino-2-fenil indol (DAPI), ya no tienennúcleos. que los tuboscribosossanos Como ocurre con otros muchosmicoplasmas,las plantas afectadas por estas enfermedades son susceptibles a la terapia con tetraciclina. Los MLOs a menudo tienen ramificaciones extensas que se parecen a las de Mycoplasma micoides. Estos agentes putativos de los amarilleos vegetales también se encuentran, y parecen multiplicarse, en sus insectos vectores donde, tras un período de incubación de una a varias semanas, alcanzan una alta titulación en las glándulas salivares de forma que el insecto es capaz de infectar el floema de las plantas sanas. Vale la pena subrayar la dificultad de definir taxones entre los MLOs, ya que los criterios morfológicos son limitados y los criterios utilizados en bacteriología y los métodos serológicos utilizados en virología no son fáciles de aplicar mientras no se cultiven. Recientemente ha habido cierto progreso utilizando ELISA basado en preparaciones crudas de jugo celular (Clark et al., 1983; Clark & Davies, 1984) y tambiénutilizando anticuerpos monoclonales (Lin & Chen, 1985); sin embargo la caracterización de los MLOs depende aún Principalmente de los síntomas, la transmisibilidad por inierto o por cuscuta a distintos huéspedes y la gama de hués-
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Mollicutes Y Organismos tipo Rickettsia pedes vectores. Vinca (Catharanthus) roseaes una planta indicadora a la cualson transmisibles muchos MLOs y en la que se multiplican con facilidad. Estas dificultades taxonómicas complican la presentación en este manual de las enfermedades debidas a MLO. En la práctica, las enfermedades de árboles frutales o de otras plantas leñosas (que son de la mayor importancia económica) se han tratado en general individualmente; el resto, presente principalmente en plantas herbáceas, se agrupan bxio el título de ‘complejo del amarilleo deláster’ (excepto el MLO de la filodia del trébol, que está bien caracterizado y parece distinto). Para aclarar las verdaderas relaciones entre los organismos implicados habrá que esperar al resultado de investigaciones futuras; en último término es razonable esperar que se podrá aplicar una nomenclatura del tipo de la de las bacterias (¿incluso con patovares?). Para más detalles sobre los Mollicutes y los MLOs consultar Cousin, 1972; Caudwell, 1978; McCoy, 1979; Freundt & Razin, 1984; Razin & Freundt, 1984; Tully, 1984; Whitcomb & Tully, 1984. Los Rickettsiales son un orden de procariotes Gram-negativos pequetíos, principalmentebacilares, cocoides y a menudo pleomórfkos, con paredes bacterianas típicas, que sólo se multiplican dentro de células huésped con las que mantienen una relación parasitaria o mutualística; en el primer caso están asociados con vertebrados y artrópodos, que pueden actuar como vectores o como huéspedes primarios y causan enfermedades en el hombre y en otros huéspedes vertebrados e invertebrados; las formas mutualisticas se encuentran en insectos. Se ha señalado un cierto número de organismos tipo Rickettsia (RLOs) asociado a enfermedades vegetales, pero normalmente la evidencia de que sean los agentes causales es escasa e incluso los denominados RLOs de plantas puede que no estén muy relacionados con las rickettsias. Su característica principal es que son bacterias fitopatógenas que se cultivan con dificultad; debido a esto, tanto los MLOs como losRLOs se denominan a veces como ‘procariotes exigentes’. Davis et al. (1978) han encontrado que los RLOs de plantas están relacionados entre si antigénicamente, pero no conotras bacterias fitopatógenas. Por último debe señalarse que la etiología de algunas de las enfermedades de las que trata este capítulo es dudosa, de forma que se incluyen sólo en base a similitudes de síntomas; el mismo organismo puede estar implicado en distintos casos (cf. amarilleo del áster). Además, de momento no es posible establecer una separación clara entre enfermedades causadas probablemente por MLO o porvirus
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(Capítulo 4). Como en el Capítulo 4, se presentan 10s organismos en orden alfabético: ORGANISMOS TIPO MICOPLASMA Y ESPIROPLASMAS
El complejo del amarilleo del áster (Aster yellows complex) Descripción básica
El MLO que en América del Norte causa amarilleo de los áster chinos (Callistephus chinensis) puede transmitirse a muchos otros huéspedes, la mayor parte de ellos herbáceos; en Europa se encuentran otras cepas (amarilleo del áster europeo). Muchos huéspedes herbáceos se infectan por MLOs similares que causan síntomas algo diferentes, que pueden transmitirse por vectores diferentes o que tienen unagamadehukspedes distinta. Alno haber un criterio claro para diferenciar a estos MLOs, debido especialmente a que tienden a no ser específicos de huésped, no es posible definir taxones y por tanto los consideramos aquí como el complejo del amarilleo del áster. Bajo este encabezamiento también se mencionan ciertas enfermedades mal caracterizadas debidas probablemente a los MLOs; los organismos implicadosaparecen como formasovoides en el citoplasma de las células de plantas jóvenes, así como en las células intestinales y de las glándulas salivares de insectos. La estructura típica, muy polimórfica, de los MLOs aparece cuando invaden los tubos cribosos adultos o la hemolinfa de los insectos; en tubos cribosos senescentes se venMLOs degenerados. Huéspedes
La gama de huéspedes afectados es muy amplia. Las formas que infectan plantas cultivadas a menudo seencuentran también en malas hierbas u otras plantas silvestres, de forma quela especie cultivada puede ser marginal respecto a la gama dehuéspedes natural del MLO. Muchos de estos MLOs pueden transmitirse a Vinca rosea por insectos vectores o Por cuscuta. Las plantas huéspedes de interés especial se presentan individualmente alfinal de la sección. Distribución geogrcjfica
LOSMLOs del complejo del áster se encuentran en toda Europa, sin embargo son más característicos
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Capítulo 5
de zonas converanos cálidos (Europa del Este y del Sur), probablemente debido a que la multiplicación de los insectos vectores es mayor en esascondiciones.
infectada por un MLO del complejo del amarilleo del áster puede morir, permanecer viva pero enferma (Vinca rmeareacciona de esta formaa la mayor parte de los MLOs) o puede recuperarse (como es el caso de muchas especies cultivadas).
Eltfermedades
Los síntomas causados en huéspedes de especial interés se mencionan más adelante en las secciones específicas, sin embargo los MLOs del amarilleo del áster tienden a causar síntomas muy similares en distintos huéspedes, sin duda debido a una acción fisiológica (hormonal) común. El amarilleo de los órganos vegetativos es el síntoma máscaracterístico de infección por los MLOs típicos del amarilleo del áster; estadecoloración cambia con las condiciones ambientales (al aire libre o en invernadero) y con el cultivar, porejemplo en patatael cv. Bintje afectado por ‘ápice morado’ muestra un color violeta oscuro, el cv. Ker Pondy muestra un violeta rosado y el cv. Ackersegen un amarilleo. Los amarilleos de MLO pueden confundirse con amarilleos debidos a virus, pero tienden a manifestarse principalmente en las hojas terminales; las hojas afectadas nomuestran moteado.Debido al mal funcionamientodel floema tiene lugar una acumulación anormal de almidón en lashojas; las hojasenfermastiendena mantenerse erectas y las terminales pueden mostrar epinastia. La inhibición de la dominancia apical y el acortamiento de los entrenudos causan enanizamiento, que puede ser más o menos grave según la edad dela planta y el tiempo de infección; las yemas axilares pueden brotar y crecer erguidas dando un hábito de crecimiento arbustivo que se denomina escobas de brujas o proliferación. En algunos casos puede aparecerlignificación deficiente y marchitez, que puedenllevara la muerte de laplanta. Los síntomas en las flores son muy característicos: esterilidad,virescencia (las partes floralesnormalmente coloreadas son verdes), filodia (transformación de las partesflorales, especialmente de los carpelos, en estructuras foliaresproliferadas); en la enfermedad llamada ‘stolbur’ los órganos reproductivos abortados están rodeados por un cáliz hipertrofiado; el desarrollo de la coloración verde de los órganos florales tiende a desarrollarse al desaparecer el color verdenormal de los órganos vegetativos. La infección por MLO también afecta al sistema radicular, que se hace más duro Y quebradizo; en plantas perennes los MLOs invernan en el sistema radicular. En algunos casos los MLOs pueden detectarse con fiabilidad en el sistema radicular durantetodas las estaciones,pero sólo sedetectan esporádicamente en las partes aéreas. Una planta
Epidemiología
Los MLOs se transmiten por cicadélidos (Homóptera:Auchenorryncha,especialmente Macrosteles spp.) y aveces por psyllidos (Leclant et al., 1974); en contraste con la amplia gama de plantas huéspedes, elnúmero de familias de homópteros que transmiten MLOs eslimitado. El insecto inserta el estilete hasta alcanzar los tubos cribosos y absorbe a los MLOs hasta su tubo digestivo. Los MLOs infectan las células intestinales y proliferan en el citoplasma antes de ser liberados a la hemolinfa; a partir de aquí invaden todo el cuerpo, alcanzan las glándulas salivares y penetran en la saliva; el insecto puede así inocular una planta sana liberando los MLOs en los tubos cribosos a partir de sus glándulas salivares. El período de incubación en el insecto varía entre 2 y varias semanas; entre la inoculación de la planta y la manifestación de los síntomas de la enfermedad pasan también varias semanas. En la epidemiología de las enfermedades del amarilleo del áster pueden distinguirse dos modelos: en elprimer caso los cicadélidos proceden de áreas meridionales, donde adquieren los MLOs, y alcanzan las áreas cultivadas tras un período de emigración prolongado durante el que se completa la incubación;estos insectosmigradores, capacesde inocular los cultivos de forma temprana, son los causantes del carácter epidémico de algunas enfermedades. En el segundo caso las poblaciones del vector permanecen localizadas y tienden a causar un nivel moderado de enfermedadendémica. En general la incidencia del amarilleo del áster en los cultivos tiende a ser un efecto lateral del comportamiento de los cicadélidos en sus huéspedes silvestres naturales. Los MLOsdel amarilleodel áster no se transmiten mecánicamente, pero setransmiten en plantas propagadas vegetativamente, en injerto y en estaquillas; no se transmiten por semilla Y en cualquier caso las plantas infectadas tienen en general poca semilla o estéril. Importancia económica
Las plantas infectadas pueden recuperarse, aunque muy a menudo mueren; sin embargo el nivel de incidencia en Europa de las enfermedades tipo ama-
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Mollicutes Rickettsia y Organismos tipo rille0 del áster tiende a ser más bien bajo Y esporádico; pueden aparecer inesperadamente en skunas áreas o en años en que las condiciones favorecen la dispersión de los vectores. La transmisión en el material de propagación vegetativo puede presentar riesgos serios y deben tomarse precauciones adecuadas. Control
Aunque los antibióticos de tipotetraciclinas son efectivos y en América del Norte se han utilizado contra los MLOs, estánprohibidos parauso agrícola en la mayor parte de los países europeos; en cualquier caso,a la remisión de síntomas a menudosigue una recaída. En algunos casos puede utilizarse termoterapiapara el material de propagación, por ejemplo los cormos de gladiolo sumergidos en agua a 50" C durante una hora se liberan de MLOs. El control del vector con insecticidas es posible si los insectospermanecen en el campoafectado;este control es máseficaz si el número de ciclos del vector es limitado, el número de huéspedes disponible es restringido y el cultivo puede recuperarse (Cousin, 1972). Enfermedades Hortícolas y ornamentales herbáceas El amarilleo deláster típico afecta a hortícolascomo lechuga (filodia), zanahoria (proliferación y amariIleo) (Leclant et al., 1974), remolacha y espinaca (amarilleo), cebolla(proliferación)(Cousin et al., 1970), apio (amarilleo),calabacín(amarilleo) (Ragozzino, 1978), col y colifor (virescencia) (Müller et al., 1973) y ornamentales, especialmente compuesChrysanttas (Callistephus,Tagetes,Calendula, hemum [Verhoyen etal., 19791, Gaillardia, Gerbera, Rudbeckia), pero también a Matthiola, Cheiranthus, Dianthus barbatus. Anemone, Delphinium (Marwitz & Petzold,1976), Primula ( S t e vens & Spurden, 1972), Phlox, Gypsophila (Ulrychová et al.,1983). Estas enfermedades afectan también a distintos cultivos herbáceos extensivos: virescencia del lino, 'clorantia' de la colza, filodia del girasol (Signoret et al., 1976), escobas de brujas del altramuz, mosaico arrugado necrótico del lúpulo (Chod et al., 1974).
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daria caracterizada\ por hojas redondeadas, proliferación y a veces síntomas florales. Los vectores conocidos (Scleroracus spp.) son distintosde los del Stolbur (ver másadelante). En general, la enfermedad se transmite por tubérculo. El mismo MLO está aparentementeimplicado en las escobas debrujas de la alfalfa, y ésta y otras leguminosas pueden actuar como reservorio para la infección de la patata (Compendio de la APS). MLO del stolbur de la patata (potato stolbur MLO) es más parecido al tipo del amarilleo del áster. Las hojas superiores tienen un cambio de color a violeta o amarillo (ápice morado), los sépalos aumentan de tamaño y las flores y frutos no se desarrollan. Los tomates infectados muestranproliferación(crecimientoarbustivo) (Fig. 16). Se ha señalado que este MLO se transmite por Hyalesthes obsoletus,así como por Macrosteles Y Lygus SPP., pero no se ha confirmado; se transmite por tubérculo en raras ocasiones. Está muy extendido en EuropaOriental, donde puede ser grave; sin embargo, aparentementenosetransmite dentro de un cultivo de patata o tomate, sino sólo a partir de las malas hierbas adyacentes, especialmentede la abundante Convolvolus arvensis. El stolbur solamente se encuentralocalmente en países de Europa Occidental, que tratan de excluirlo (EPPO 100); por ejemplo se encuentra en Francia en tomate (Cousin & Moreau, 1977); el 'mal azul' de Portugal es probablemente la misma enfermedad (Rhodeia & Borges, 1973-74). El MLO delahoja pequeña de la berenjena (eggplant little leaf MLO) afecta a la berenjena en la India, pero aparentemente no en Europa.
Fig. 16. MLO del stolbur de la patata sobre tomate (cortesía del Ministerio de Agricultura, Turquía).
Solanaceae
DOSgrupos distintos de MLOs afectan a la patata. El MLO de las escobas de bruja de la patata (potato witches' broom MLO) causa unaenfermedad secun-
Gramineae
Ocasionalmente, el amarilleo del áster afecta al trigo, la cebada Y a gramíneas cespitosas (Compendio
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Capítulo 5
de la APS). En Europa Oriental se han descrito varias enfermedades debidas a MLOs, especialmente en avena, perotambién en otros cereales(enanismo verde pálido, Onishchenko, 1974; falsa roseta); sin embargo parecen sermás interesantes como rarezas ainvestigar quecomo patógenos de importancia económica. En Italia (Amici et al., 1973)el arroz se ve afectado porun MLO causante de amarilleo (GiaIlume) que se suponedistinto del MLO del enanismo amarillo del arroz (rice yellow dwarf MLO) del Extremo Oriente. El MLO del enanismo ramificado del maíz (maize bushy stunt MLO) y el MLO del enanismo amarillo del sorgo (sorghum yellow stunt MLO), que se han detectado en América del Norte (Bradfute et al., 1979), no se han detectado todavía en Europa. Bulbos
LOSgladiolos pueden verseafectados por MLOsque causan amarilleos, cimas ramificadas 0 porte cespitoso (proliferación) y virescencia; los ataques son especialmente graves en Italia (Belliardi et al., 1985). Los jacintos se encuentran afectados muy raras veces por la enfermedad ‘Lisser’, con enanismo e influorescencias abortadas, que se supone debida a una forma del amarilleo del áster (Van Slogteren & Miiller, 1972). En Holanda la termoterapia de cormoso bulbos da buenos resultados (Van Slogteren et al., 1976). Fresa
Además del ‘pétalo verde’, causado por el MLO de la filodia del trébol (ver éste),las fresas se infectan, principalmente en América del Norte,por cepas que sonmástípicas del amarilleodel áster. Segúnel momento de la infección en relación a la floración, los pétalos, estambres y piscilos pueden ser virescentes o los aquenios pueden mostrar filodia (Compendio de la APS). En América del Norte hay también un MLO de las escobasdebrujasdel fresa1 de importancia (strawberrywitches’broomMLO) secundaria, pero que se considera en Europa un organismo sometido a cuarentena (EPPO 130). Arbustos Los MLOs de árboles (especialmente frutales) están en su mayoría bien caracterizados y parecen distintos del amarillo del áster; sin embargo en plantas arbustivas se conocenvarias enfermedades debidas a MLO que pueden ser del .tipo del amarilleo del áster. El MLO de la virescencia de la hortensia (hy-
drangea virescence MLO), que hace que las flores de las hortensias sean verdes, es una enfermedad importante de esta ornamental en Francia(Cousins et al.,19861, Bélgica (Welvaert et al.,1975)y en otros lugares, que se dispersa con el material de propagación. El lavandín, una lavanda híbrida muy cultivada en el Sur de Francia para la producción industrial de perfumes,padece un decaimiento con amarilleo debido a un MLO (Moreau et a l . , 1974). En Checoslovaquia el grosellero (Rideshoughtonianum) está afectado por un amarilleodebidoa MLO (Rakús et al., 1974). En Europa y América del Norte las especies de Vaccinium (Kegler et al., 1973; BlattnL & Vána, 1974) y otros arbustos ornamentales, como la madreselva (Yakutkina, 1979) Y el jazmín, se ven afectados por escobas debrujas. En Campania(Italia) el avellanopadececomúnmente la enfermedad ‘maculatura lineare’, que probablemente sea debida a un MLO (Ragozzino et al., 1973). COUSIN & SMITH
MLO del amarilleo del melocotonero(peach yellows MLO) causó pérdidas muy importantes en América del Norte duranteel siglo pasado. Esel clásico amarille0 de frutales, transmitido por el cicadélido Macropsis trimuculuta, y fue uno de los primeros al que se aplicó termoterapia ( I O min a 50” C) para producir material libre del patógeno. Actualmente, sólo se encuentra esporádicamente. El MLO de la rosetadelmelocotonero(peachrosetteMLO) Y el MLO de la enfermedad X del melocotonero (peachx disease MLO) son otros dos patógenos de América del Norte del mismo grupo, que se encuentran Principalmente en especies silvestres de Prunus a partir de las cuales pueden infectarse las plantaciones comerciales. Estos tres MLOs se consideran patógen o ss o m e t i d o s a c u a r e n t e n a p a r a E u r o p a (EPPO 138, 139, 140). MLO del amarilleo letal de las palmeras(palm lethal yellowing MLO)causauna enfermedad muy importante de los cocoteros en América tropical Y algunas partes de Africa. Pueden infectarse muchas especies depalmera (p. ej., en invernaderos O en el Sur de Europa) y este MLO es un patógeno sometido a cuarentena en Europa (EPPO 159).
Cereza pequeña del cerezo (Cherry little cherry disease) La etiología de esta enfermedad es dudosa, aunque en Canadá se ha asociado con estructuras anormales
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Mollicutes y Organismos tipo Rickettsia en el floema, incluyendo a partículas tipo virus, alargadas y flexuosas (Raine et al., 1979; Ragetli et al., 1982). Son susceptibles el cerezo y el guindo, muchos cerezos ornamentales y algunas especies silvestres de Prunus. La cereza pequeña se ha detectado en la mayor parte de los países europeos Y en Australia, Canadá, Japón, Nueva Zelanda y los USA (Welsh & Cheney, 1976). Los síntomas en las plantas afectadas gravemente son un enrojecimientoprematuro del follaje en otoño y una reducción del tamaño, dulzura y sabor del fruto, que puede tener una forma puntiaguda. Se cree que el vector es la cochinilla Phenacoccus aceris, y en Columbia Británica (Canadá) la distribución del insecto sigue la de la enfermedad (Slykhuis et al., 1980). Muchos cultivares de cerezo son portadores asintbmáticos dela enfermedad pero cuando secultivan extensamente los cultivares susceptibles, como en la región de Kootenay, en Columbia Británica, puede haber pérdidas importantes. La enfermedad estaba muy extendida en las plantaciones inglesas de cerezo (Posnette et al., 1968) y probablemente en muchos otros países europeos, pero los planes para producir y distribuir material de propagación sano han reducido el número de árboles infectados en los huertos plantados recientemente hasta niveles despreciables; sin embargo los planes de erradicación desarrollados con éxito pueden peligrar debido a la dispersión natural y a l o lento e incierto de los métodos de diagnóstico normalmente disponibles, que utilizan indicadores leñosos sensibles como el cerezo cv. Sam. ADAMS
MLO del decaimiento del peral (Pear decline MLO). (Sinónimo: rizadode la hoja del peral,pear leaf curl, moria del peral, pear moria) Descripción básica
El MLO causante es esférico alargado, filamentoso o de forma irregular, no se cultiva y está limitado por una membranaunidad trilaminar, careciendo de pared celular rígida. Es claramente distinto de los espiroplasmas helicoidales, mótiles y cultivables. Huéspedes
El agente del decaimiento del peral se ha detectado en cultivares y patrones de peral, membrillero, Pyrus ussuriensis y en Vinca rosea inoculada experimentalmente.
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Distribución geogrcifica
El decaimiento del peral se describió por primera vez en ColumbiaBritánica(Canadá) en 1948; actualmente se encuentra en todaslas Breas de cultivo del peral a lo largo de la costa del Pacífico de América del Norte y en algunas áreas del Noreste de 10s USA. Existe evidencia de que la enfermedad se encontraba enItalia antes de que se detectaraAméen rica del Norte. Más recientemente se ha señalado también en otros países europeos, entre ellos Francia, España, Suiza, RFA, Austria,Checoslovaquia, URSS, Yugsslavia y Grecia; probablemente se encuentre en otros países europeos (Seemiiller, 1981). Enfermedad
Los síntomas más evidentes de decaimiento del peral son un decaimiento rápido, un decaimiento lento o un rizado de hojas. El síndrome de decaimiento rápido se caracteriza por una marchitez súbita de los árboles, que mueren en unos pocos días o semanas, y se ve favorecido por untiempo seco y cálido, se observa principalmente en árboles injertados sobre los patrones orientales P . ussuriensis y P. pyrifolia; el decaimiento rápido también puede P . de communis, aparecer en árboles sobre patrones pero con menor incidencia, y los árboles a menudo muestran síntomas de enrojecimiento de hoja antes dequese marchiten. El decaimientolento, cuya frecuencia es máxima sobre patrones orientales, se caracteriza por una debilitación progresiva de los árboles y su gravedad puede fluctuar;el crecimiento terminal es reducido o nulo, hay pocas hojas, pequeñas, coriáceas y verde pálido, cuyas márgenes se enrollan ligeramente hacia la haz; en el otoño las hojas enrojecen en vez de tomarla coloración amarilla normal y caen prematuramente; también se reducen a menudo el cuajado y el tamaño del fruto, los árboles pueden vivir muchos años o morir a los pocos años de la infección. Los síntomas de rizado de hoja tienen varias características comunes con los de decaimiento lento, las diferencias principales son que semanifiestan en árboles sobre los patrones más tolerantes P . communis, P . calleryana o P . betulifolia; el efecto de decaimiento es también menos pronunciado y las hojas se curvan hacia el envés desde el ápice hasta la vena principal, mientras que las márgenes se enrollan hacia la haz a lo largo del eje principal ( R d u et al., 1983). El organismo causal está limitado al floema y aparentemente s610 se encuentra en los tubos cribosos; los tubos cribosos colonizados acumulan callosa y a menudo se necrosan, lo que puede estimular la producción por el cambium de un floema de reem-
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Capítulo 5
plazamiento. Los cambios patológicos tienen lugar en la variedad Y en el patrón, pero en los árboles sobre patrones sensiblessonparticularmenteevidentes por debajo dela línea de injerto. Cuando hay un bloqueo grave deltransporte floemático las raíces se deterioran por falta de nutrientes y las primeras afectadas son las raíces absorbentes. En el punto de unión de injerto y patrón puede observarse una línea parda clara por fuera del cambium; sin embargo este síntoma no es corriente sobre patrones de P. communis o sobre membrilleros. La colonización de la parte aérea de los árboles enfermos por el MLO tiene fluctuaciones estacionales; los MLOs se eliminan de la parte aérea durante el invierno debido a la degeneración de los tubos cribosos, y en abril o mayo la parte aérea vuelve a colonizarse a partir de las raíces, donde el organismo se encuentra durante todo el año; la recolonización es constante durantelos primeros años de la enfermedad, pero posteriormente puede haber períodos de uno o varios años en los que no tiene lugar. La aparición de síntomas está muy correlacionada con la colonización de la parte aérea, de forma queen los árboles quemuestran síntomas ésta ha tenido lugar, mientras que en los asintomáticos la colonización es débil o nula; sin embargo los árboles enfermos siempre permanecen con las raíces infectadas, por l o menos cuando el patrón es P. communis. Los síntomas macroscópicos de la enfermedad a menudo no son suficientemente específicos para su diagnosis o, como en el caso de la línea parda, no aparecen con suficiente consistencia, por tanto laaparición de alteraciones anatómicas en el floema enfermo se ha utilizado durante muchos años paraconfirmar la enfermedad. Aunque en la actualidad se dispone de microscopía electrónica, la detecciónde los organismos por esta técnica es a menudo difícil, debido principalmente al pequeño número en que se encuentran y a su distribuciónirregular en el árbolenfermo. Un método rápido, fiable y muy utilizado es el uso de DAPI o del derivado del benzimmidazol Hoechst 33258. Otra posibilidad para detectar la infección es transmitirlo por injerto a plantas indicadoras; se han obt e n i d ob u e n o sr e s u l t a d o sc o ne li n d i c a d o r cv. Precocious, que produce síntomas foliares característicos. Para mayor información sobre la enfermedad ver también Refatti (1967). Epidemiología
El decaimiento del peralse transmite fácilmente Por injerto de tejido infectado. En la naturaleza el agente causal es transmitido por la psila del peral Psylla
pyricola; el tiempo mínimo de alimentación para la transmisión por psilas adultas infecciosas es de unas horas. En los árboles jóvenes los síntomas pueden aparecer a los dos meses tras la inoculación; sin embargo, en los árboles más viejos el período de incubación parece serconsiderablemente más largo, quizá de más de un año. No se ha demostrado que las otrasdos psilas más frecuentes en Europa, P . m r i Y P. pyrisuga, sean vectores del agente del decaimiento del peral. Importancia económica La gravedad de la enfermedad depende del patrón. En las áreas de cultivo del peral de los Estados de la costa del Pacífico de los USA, donde anteriormente se utilizaban ampliamente P . ussuriensis y P . pyrifolia, murieron un número elevadode árboles infectados y la producción de peras se redujo a la mitad. Entre los patrones de P. communis se han observado diferencias notables de susceptibilidad. En Italia se han señalado daños importantes, en la epidemia de 1945-1947 se destruyeron alrededor de 50.000 árboles; en Alemania se han señalado casos de pérdidas del 20 al 40% de los árboles y una incidencia elevada del rizado de hoja en árboles injertados sobre francos. Los daños parecen ser men o r e se ná r b o l e si n j e r t a d o ss o b r ea l g u n o s P . c o m m u n i s , entre ellos Williams, Anjou, Old Home sobre su propio pie y algunas selecciones de Old Home X Farrningdale. Control El método más eficaz de reducir el daño potencial de la enfermedad es el uso de patrones resistentes al decaimiento (Westwood & Lombard, 1983). Se ha observado un nivel considerable de resistencia en rnembrillero A, membrillero C, P. calleryana Y especialmente en P . hetulifolia. De los dos patrones principales utilizados en Europa, el membrillero es muchomenossusceptible que los P. communis francos disponiblescomercialmente. Otra medida importante es el uso de material de propagación sano (EPPO 95). Para impedir o minimizar la introducción de la enfermedad en una plantación debe Ilevane a cabo un programa eficaz de tratamientos para controlar el vector. Los árboles enfermos deben eliminarse, por lo menos en los viveros Y en las plantaciones jóvenes. En los USA se utilizan con éxito tratamientos a gran escala conantibióticos tipo tetraciclina, que se aplican entre la recolección Y la caída de la hoja porinfusión o inyecciones a presión en el tronco delos árboles; enla mayor parte de los
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Mollicutes y Organismos tipo Rickettsia
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(hacia el final del verano) y proliferación de yemas P . salicina los síntomas al final de ramos cortos. En de decaimiento son menos característicos (hojas peSEEM~LLER queñas y rojizas con enrollado cilíndrico). La diagEnanismo del Rubus (Rubus stunt disease) está aso- nosis puede confirmarse indexando los albaricoqueros sobre un patrón ciruelo o utilizando directaciado con un MLO (Murant& Roberts, 1971). Afecmente el reactivo DAPI para detectarlos MLOs. ES ta a la frambuesa, la zarzamora y la zarzaframbuesa, seguro que hay transmisión por insectos, pero toinduciendo la producción de numerosos brotes jódavía no se ha identificado el vector (se sospecha venes enanizados. Los síntomas remiten tras regar sea Fieberiella jlorii). con aureomicina. En Francia estepatógeno problablemente sea responsable del 60-70% de los casos de decaimiento del albaricoquero; cada añopueden morir un 5% en Enfermedad Moliere del cerezo el momentode la fructificación;normalmente la (Cherry Molikre disease) muerte se produce a los 1-2 años tras la aparición de los primeros síntomas, peropuede ser mucho más La enfermedad Moliere del cerezo sólo se conoce rápida si el patrón es un melocotonero. Aunque la en el Suroeste de Francia (Fos, 1976). Los árboles situación exacta dela enfermedad en distintas partes enfermos desarrollan follaje en roseta y marchitez de Europa del Sur no esté completamente clara, de brotes, y los frutos pequeños caen antes de mapresenta ciertamente riesgos para el cultivo del aldurar. Hay ciertaevidencia de que estaenfermedad está asociada conun MLO: las inyecciones del anti- baricoquero (EPPO 146) y requiere un uso cuidadoso del material de propagación a partir de plantas biótico oxitetraciclina dan resultados muy promemadres sanas (preferiblemente injertadas sobre metedores, los árboles tratados se recuperan bien y locotonero, ya que estos árboles se eliminan rápivuelven a plena producción, en la mayor parte de damente si se infectan). los casos, en dos años. Latransmisión por cuscuta SMITH desde patrones de Prunus mahaleb de árboles enfermos a Vinca rosea da síntomas de amarilleo. El uso de DAPI muestra partículas fluorescentes en los tubos cribosos de V . rosea infectada y de árboles MLO de la flavescence dorée enfermos ( P . rnahaleb y cerezo). Existen diferend e la vid cias de susceptibilidad (tras inoculación por injerto (Grappevine flavescence dorée MLO) con astilla) en cultivares y patrones; en particular, son muy susceptibles los patrones de P . mahaleb. Descripcidn básica Parece que las condiciones edáficas y el estado de salud del árbol afectan a la gravedad. En la RDA y La enfermedad está asociada con un MLO que se la RSS Moldavia se habían señalado antes síntomas observa fácilmente en seccionesdelgadas de lascéparecidos de decaimiento en cerezo (Kegler et al., lulas floemáticas del haba, utilizada como huésped 1973). de laboratorio, o en células de los cicadélidos vecBERNHARD tores infecciosos; rara vez se observan en las vides afectadas. Puede visualizarse por MEIS en extractos de ápices caulinares de haba o en extractos de MLO del enrollado clorótico del cicadélidos (Caudwell et al., 1982). países europeos lastetraciclinas no estánregistradas y no pueden utilizarse comercialmente.
albaricoquero (Apricot chlorotic leaf roll MLO) Esta enfermedad (Morvan, 1977) solamente se encuentra en Europa, en albaricoquero enFrancia y , más a menudo, en Prunus salicina en otros paises (Grecia, Italia, España). Los síntomas en el albaricoquero incluyen una brotación temprana (durante la dormición invernal o antes de la floración), empardecimiento de la lámina media de la corteza (especialmente tras un invierno severo), enrollado cónico de las hojas con clorosis intervenal irregular
Huéspedes
En el campo la flavescence dorée afecta sólo a Viris vinifera Y no se conocen plantas herbáceas que expresen síntomas de la enfermedad o sean huéspedes delpatógeno; sin embargo parece probableque V . labrusca sea el huésped original, asintomático, en América del Norte (Caudwell, 1983). En general la sensibilidad de las especies americanas de Vitis es menor que la de V . vinifera; dentro de esta especiealgunoscultivaresson resistentes y otros
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CaDítulo 5
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(P. ej., Ugni Blanc, Baco 22A) muestran síntomas
acusados pero se recuperan a la primavera siguiente; otros (p. ej., Nieluccio) muestran síntomas acusados Y decaen y muerena los 2-3 años. El mejor indicador es Bacco 22A. Utilizando el vector experimental Euscelidius variegatus se ha podido infectar una amplia gama de plantas herbáceas sensibles, entre ellas Vicia f a b a , Chrysanthemum carinatum, Lupinus spp., Pisum sativum y V i n c a rosea.
pacios limitados por dos o tres venas y que se necrosan rápidamente dando un aspecto característico a la hoja infectada (Fig. 17). Si los síntomas aparecen al principio de la estación las inflorescencias se secan, pero si son tardíos las uvas se arrugan y la pulpa se hace fibrosa y amarga. Los síntomas clínicos se explican por necrosis del floema y bloqueo de los asimilados en las hojas, lo que lleva a una falta de madurez de la madera y del fruto en desarrollo.
Distribucibn geogr4t7ca
Desde que la flavescence dorée se detectó por primera vez en Europa, en dos áreas de Gascuña(Sudoeste de Francia) hacia 1954, se ha extendidoa otras zonasdel Sur de Francia (Córcegay Corbieres) y a Pavía,en el Norte de Italia. La enfermedad denominada ‘leaf curl and berry shrivel’ (Uyemoto, 1976) en el Norte del Estado de NuevaYork (USA), donde sepiensa que se ha originado el vector Scaphoideus littoralis, puede ser la flavescence dorée (Caudwell, 1983). En Rumania y en Sicilia se han señalado síntomas similares a los de esta enfermedad pero, dado que S. littoralis no se ha encontrato allí, la identidad de la enfermedad es dudosa. Otros amarilleos de la vid con síntomas parecidos, pero que no se transmiten por S . littoralis, se han descrito en Borgoña y en Suiza como ‘boix noir’ (Caudwell, 1964; Bovey, 1972), en la RFA como ‘Vergilbungskrankheit’ (Gartel, 1959) y en muchas regiones subtropicales (p. ej., el problema del Rhine Riesling en Australia, amarilleamiento de Elqui en Chile).
MLO de la flavescence dorée de la vid (cortesía del Biologische Bundesanstalt)
Fig. 17.
Erlfermedades
Durante la primavera las cepas infectadas recientemente muestranal principio una inhibición del crecimiento (no se abren las yemas o hay un acortamiento progresivo de los entrenudos); los síntomas característicos aparecenen el verano: los cultivares más susceptibles adoptan a menudo un hábito Ilorón, inclinándose los sarmientos como si fueran de goma debido a la falta total de lignificación en toda su longitud; las hojasse endurecen, se enrollan hacia el envés y tienden a disponerse unas sobre otras como escamas dándole al pámpano un aspecto característico de serpiente; las hojas duras, quebradizas, tienen al principio un color amarillo dorado en las variedades blancas y rojizo en las tintas en la parte más expuesta al sol; luego, a lo largo de las venas, aparecen en cultivares blancos o tintos manchas amarillo crema que, en general, cubren toda su longitud, que a menudo se extienden a los es-
Un fenómeno corriente en muchos cultivares es la recuperación, que tiene lugar durante el invierno tras la expresión de los síntomas; es rápida, completa y total, y la madera pierde todo rastro de infectividad. Si una cepa recuperada se reinocula durante los tres años siguientes, desarrolla sólo síntomas localizados en unos pocos tallos en torno al punto de inoculación. Cuando hay varias reinoculaciones, produciendo cada una síntomas localizados, puede parecerque hay una infección sistémica. Esta reacción de defensa de la planta desaparece poco a poco durante los 4 ó 5 anos siguientes; tras este retraso fa inoculación produce de nuevo síntomas sistémicos. Los síntomas localizados se encuentran sólo en los cultivares capaces de recuperarse y es una característica útil para diagnosticar en muchos cultivares de vid la flavescence dorée u otros arr.arilleos
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Mollicutes Rickettsia y Organismos tipo Epidemiología
En los viñedos sólose conoce una especie de vector, Scaphoideuslittoralis (Schvester, 1963), que en Américadel Nortese alimentanaturalmente de V . labrusca; su introducción a Europa, antes o a la vez que el patógeno, fue la causa dela extensión de la flavescence dorée en Francia. Para completar SU ciclo, S . littoralis necesita en las zonas en las que se encuentra su huésped un verano suficientemente largo como para que los adultos puedan poner huevos y un invierno suficientemente frío para el desarrollo de la diapausia. Su distribución en Europa todavía no cubre todas las zonas climáticas favorables para su desarrollo e incluye en la actualidad el Sur de Francia y Córcega, Suiza y el Norte de Italia, en un ámbito más amplio que el de la flavescence dorée. Con S . littoralis es posible transmitir experimentalmente la enfermedad desde especies de Vitis a haba (Caudwel et al., 1970); la transmisión de haba a haba la puede realizar otro cicadélido, Euscelidius variegatus, que puedeutilizarse para los ensayosde infectividad. En la práctica la enfermedad se extiende muy deprisa, tanto alrededor de focos dentro de un viñedo como por vectores voladores adultos transportadospor el viento a nuevas áreas separadas hasta 30 km. La aparición de nuevos focos en nuevas regiones se debe a menudo al transporte dematerial de propagación que lleva huevos del vector en la corteza y/o la enfermedad.
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guna otra planta huésped, por lo menos en Europa, y sólo tiene una generación alaño; por tanto pueden darse tratamientos insecticidas al viñedo durante el período de eclosión, que en Gascuña dura cinco semanas y puede cubrirse con tres tratamientos. En Córcega, donde el invierno es suave, la rotura de la diapausia es parcial y, por lo tanto, el período de eclosión dura tresmeses, siendo necesarios seis tratamientos o más. Una solución alternativaes aplicar un tratamiento ovicida en invierno anterior a la apertura de yemasy dos tratamientos de verano contra los cicadélidos adultos que puedan llegar al cultivo desde viñedos vecinos.En los cultivares que pueden recuperarse estos tratamientos insecticidas permiten la recuperación del viñedo poco a POCO, a la vez que se reduce la población de vector. En los cultivares en los que la infección lleva a la muerte los tratamientos deben limitar la extensión de la infección y prolongar la vida del viñedo. CAUDWELL
MLO de la filodia del trébol (Clover Phyllody MLO)
El MLO de la filodia del trébol se ha diferenciado serológicamente de los del complejo del amarilleo del áster (Clark et al., 1983). Está muy extendido en Europa Y en América del Norte, sobre todo en Trifolium repens, aunque también en T . pratense; además, causa una enfermedad de virescencia en Importancia econcimica fresa Y puede transmitirse a muchos otros huéspedes. En trébol los síntomas característicos son, al Las pérdidas de producción se deben a la destrucprincipio, enanizamiento y clorosis de venas seguición de las flores o de los racimos y a la falta de dos, tras la floración, por una hipertrofia muy nomaduración de la madera; este último rasgo está table de las inflorescencias; los carpelos dan lugar asociado con la falta de lignifícación. En los cultia estructuras verdes pequeñas, foliosas (O'Rourke, vares quepueden recuperarse, comoBaco 22A, hay 1976). Los síntomas se desarrollan sobre todoa teminicialmente un debilitamiento grave de la planta y peraturas elevadas (Nakamura et al., 1978). En la en ausenciade reinoculaciónpuedenpasarunos fresa el MLO causa virescencia de los pétalos, que cuantos años antes de que se recupere el nivel inicial posteriormente enrojecen;los frutos adquieren forde producción; en los cultivares muy sensibles que ma de 'botón' (la base del receptáculo se desarrolla no se recuperan, comoNieluccio, la vid no produce normalmente, pero el ápice con óvulos estérilesperdurante los dos o tres años anteriores a su muerte manece sin desarrollarse [Compendio de APS]). La súbita. En las zonas donde la enfermedad no se ha enfermedad es frecuente en praderas viejas de tréidentificado rápidamente ha causado a menudo la ruina de muchos viticultores,así ha ocurrido en Cas- boles que a consecuencia deella pierden vigor también afecta a los cultivos de trébol para producción cuña (1955-1965) y en Córcega (1968-1975). de semilla (Carr & Large, 1963), que sufren pérdidas importantes al no producir semilla las plantas Control infectadas.La nodulaciónradiculartambiéndisPuede controlarse reduciendo la población del vecminuye en las plantas afectadas de filodia, con un tor Y aprovechando la capacidad de la planta de posible efecto en los rizobios, incluso después de recuperarse. En teoría el control del vector es senreaislarlos (Joshi & Carr, 1967); los bacteroides se cillo: S . littoralis sólo vive sobre vid, no tiene ninlisan Y muestran inclusiones bacilares (Smets et al.,
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Capítulo
1977). La enfermedad en fresa solamente aparece esporádicamente y es menos dañina que el amarilleo del áster (Compendio de la APS). No hayun método de control satisfactorio. El material de mejora valioso puede tratarse por termoterapia, irradiación o por antibióticos. También existe ciertavariación de resistencia entre cultivares de trébol, pero se expresa de forma distinta ante distintos aisladosdel MLO, de forma que ha habido poco progreso en el desarrollo de variedades resistentes (O’Rourke, 1976). En trébol se han detectado otras enfermedadestipo MLO (enanismo del trébol, degeneración del trébol) que son importantes, particularmente en Europa Oriental (p. ej., en la RSS Lituana) (Genite y Stanyulis, 1975); se desconoce su relación con el MLO dela filodia del trébol o con miembros del complejo del amarilleo del áster. La enfermedad de las escobas de bruja del trébol (en el Reino Unido), en la que las flores se desarrollan normalmente, se debe al mismo agente que la marchitez bronceada dela fresa (strawberry bronzeleaf wilt), es parecida enlos estadios iniciales de pétalos verdes, pero no tienesíntomas florales (Compendio de la APS). SMITH
MLO de la necrosis del floema del olmo (elm phloem necrosis MLO) infecta aespecies deolmos en América del Norte, al sur de los grandes lagos, donde ha producido lamuertea numerosos árboles. Se transmite por elcicadélido Scaphoideusluteolus. Los árboles muestran amarilleo prematuro y senescencia dehojas y mueren al año siguiente; el floema interno dela parte inferior del tronco y de las raíces (donde se encuentra el MLO) muestra un cambio de coloraciónamarillento. Los olmos europeos muestran cierta resistencia, pero este MLO es un patógeno con riesgo para Europa, sometido a cuarentena (EPPO 26).
Frutos atrofiados del manzano (Apple chat fruit disease) Se ha señalado la asociaci3n de estaenfermedad con un organismo tipo micoplasma(Beakbane e l al., 1971), lo que no ha sido confirmado por investigaciones más recientes con microscopía electrónica Y Ó p t i cnacioens t u d i odster a n s m i s i ó n (Clark & Davies, 1984). El fruto atrofiado se conoce sólo enmanzano y noseha transmitidoa otras especies; se ha señalado en la mayor parte de los países europeos, en Africa del Sur Y posiblemente en Nueva Zelanda. Los síntomas se han observado
sólo en los cvs.LordLambourne y Tydeman’s Early Worcester. En los árboles gravemente afectados se retrasa el desarrollo delos frutos de forma que en el momento de la recolección las manzanas son pequeñas y verdes; una pequeña proporción de los frutos de Lord Lambournedesarrollan manchas verde oscuro de unos 5 mm de diámetro rodeadas a menudode un pigmento rojizo;los frutos afectados de Tydeman’s Early Worcester son pequenos, ligeramente aplastados entre el cáliz y el pedúnculo y a veces agallonados. LosárbolesdeLordLambourne tienden atener un hábito erguidoy vigoroso, mientras que las hojas de los Tydeman’s EarlyWorcester enfermos son pequeñas, dando al árbol una apariencia desnuda. La enfermedad sedispersa lentamente(Posnette & Cropley, 1965), pero no seconocevector. Aunque en la mayor parte de los cultivares comerciales el agente patógeno no causa síntomasvisibles, puede afectar la cosecha gravemente (Sparks et al., 1983). El fruto atrofiado puede estar más extendido de lo que se sospecha, ya que en pocos países se han realizado detecciones a gran escala; además se necesita un período mínimo de tres años para ensayar su presencia y la interpretación de los ensayos es a menudo difícil. Los síntomas en el indicador cv. Lord Lambourne a veces son poco claros y el patógeno no es totalmente sistémico. Es una de las pocas enfermedades tipo viral que han reinfectado el material de vivero en el proyecto británico ELMA (Posnette et al., 1976) y hasta que no se disponga de un método más rápido y fiable de detección sera una amenaza parala producción de planta sana. Para mayor información, ver Posnette & Cropley (1969). ADAMS
Madera de caucho del manzano (Apple rubbery wood disease) La enfermedad de la maderade cauchodel manzano se ha considerado asociada a MLO (Beakbane ef a l . , 1971) pero, como en el caso de la enfermedad de los frutos atrofiados, no se ha podido confirmar esta etiología. El patógeno se encuentra en manzanos y también en perales, en los que no causa síntomas visibles. Se ha asociado con síntomas de manchas cloróticas del membrillero C 711 y de los membrilleros francos E (Desvignes & Savio, 1975). Se ha señalado en la mayor parte de los países europeos y en Australia, Canadá, India, Nueva Zelanda y Africa del Sur. Los manzanos afectados se enanizan y a menudo tienen brotes vigorosos que se desarrollan desde la base del tronco; los ramos
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Mollicutes Rickettsia y Organismos tipo y las ramas de hasta tres años son muy flexibles debido a una lignificación incompleta del xilema Y a menudo se curvan hacia el suelo dándole al árbol un hábito llorón. El cv. Lord Lambourne parece ser sensible a todos los aislados del patógeno Y es el indicador standard de la enfermedad; otros cultivares sensibles incluyen a Golden Delicious Y Gala, peromuchos cultivares comerciales,entre ellos Cox’s Orange Pippin, no muestran síntomas aunque se pueden reducir el vigor y la producción. No se conoce vector; en las plantaciones la enf e r m e d a ds ed i s p e r s al e n t a m e n t e( L u c k will & Crowey, 1950) o no hay dispersión. La enfermedad se detectó enlnglaterra en los años treinta, cuando el cv. Lord Lambourne se popularizó Y se injertó sobre árbolesy patrones que enapariencia eran sanos, peroen realidad estaban infectados frecuentemente. Durante los últimos treinta años la mayor parte delos países europeos han desarrollado proyectos paraproducir y distribuir materialde propagación sano,que no se reinfectacon facilidad (Cropley, 1963; Posnett et al., 1976).
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Fig. 18. Escoba de brujas de m a n a n o (cv. Golden Delicious), debida al MLO de la proliferación del manzano.
ADAMS
MLO de la proliferación del manzano (Apple proliferation MLO). (Sinónimo MLO de las escobas de brujas del manzano, apple witches’ broom MLO) Descripcicin básica
LOSárboles con síntomas de proliferación del manzano tienen MLOs en los tubos cribosos, y se supone son los agentes causales de la enfermedad ya que sólo se han encontrado en árboles infectados y SU aparición se corresponde con los resultados de experimentos en que se transmite la proliferación del manzano.
sigue una línea que va de Bonn al Sur de la RDA, el Norte de Checoslovaquia y el Sur de Polonia. Edermedad
Los primeros síntomas de la proliferación del manzano son escobas de brujas (Fig. IS), frutos pequeños y crecimiento tardío de algunas yemas terminales al final de la estación; en julio, debido a la supresión de la dominancia apical, a partirde yemas axilares de la parte superior de algunos ramos empiezan a crecer brotes secundariosmuy erectos que forman una escoba; las hojas de las escobas tienen a menudo estipulas grandes (Fig. 19). El desarrollo
Huéspedes
Manzano. Pueden infectarse experimentalmente especies ornamentales de Malus y Vinca rosea. Distribucicin geogrLtfica
La enfermedad se senaló por primera vez en Italia en 1950 Y Posteriormente en el Sur deHolanda, Suiza Y el Sur de la RFA. Actualmente se ha detectado en la mayor parte de los países de Europa Central Y del Sur,incluyendo Francia, España y los PaísesBalcánicos. El límite norte de distribución
Fig. 19. Estipulas de hojas de manzano anormalmentedesarrolladas (cv. Golden Delicious) debidas al MLO de la proliferación del manzano (a la derecha hoja sana).
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Capítulo 5
en las escoberas de hojas jóvenes y el crecimiento tardío de las yemas terminales favorece las infecciones de Podosphaera leucotricha. El síntoma de mayor importancia económica es la reducción del tamaño del fruto, el peso medio de fruto puede disminuir un 30-60%; estos frutos pequeños tienen pedúnculos más largos que los sanos y a menudo mal sabor. En otoño puede tener lugar un enrojecimiento prematuro de las hojas. En primavera las estípulas de las primeras hojasde los árboles infectados tienen un gran tamaño Y son dentadas o aserradas, en los árboles sanos solamente se forman estipulas pequeñas y estrechas. La aparición de escobas de brujas y de estipulas grandes en lashojas de desarrollo primaveral son signos típicos de proliferación del manzano, mientras que los síntomas de fruto pequeño, enrojecimiento temprano de la hoja y crecimiento tardío de los brotes pueden deberse ocasionalmente a otras alteraciones. Las escobas de bruja normalmente sólo aparecen durante los primeros años de la enfermedad, mientras que las estipulas grandespueden observarse durante un período más largo; sin embargo los síntomas típicos a menudo faltan en árbolesinfectados durante un cierto número de años;si a estos árboles que se encuentran en un estadio crónico de la enfermedad se les hace una poda severa, sedesarrollan de nuevo síntomas. El sistema radicular de los árboles enfermos también se ve afectado, las raíces secundarias tienen una longitud reducida y son nudosas y ganchudas. Si se infectan árboles jóvenes se ve afectado el crecimiento. Con la edad, a la vez que desaparecen los síntomas típicos, puede haber una recuperación de los árboles dañados, pero la mayor parte del fruto sigue siendo menor que en árboles sanos y el peso de cosecha es menor. La posibilidad de recuperación está influida por la virulencia del patógeno y la edad del árbol en el momento de la infección. Dentro de los árboles infectados, la colonización de los tubos cribosos por los MLOs sigue en tronco y ramas fluctuaciones estacionales,mientras que en las raíces están siempre presentes; en este aspecto la proliferacióndel manzanose parece al decaimiento del peral. Durante el invierno los MLOs no se encuentran en las partes aéreas del árbol a consecuencia dela degeneración de los tubos cribosos; la recolonización del tronco y las ramas empieza en abril o mayo tras el desarrollo de un nuevo anillo de floema, pero no tiene lugar todos los años; en esecasonoaparecenescobasde brujas (Shaper & Seemüller, 1982). La tinción conDAPI de secciones al microtomo de muestras de corteza es un método fiable y rápido para comprobar la dis-
tribución del MLO en el árbol; la correspondencia entre la fluorescenciadel DAPl en los tubos cribosos Y la presencia del MLO se ha demostrado por microscopía electrónica. En árboles infectados sin síntomas los MLOs son más frecuentes en las raíces, de forma que estas infecciones latentes pueden detectarse ensayando raíces, bien por la técnica del DAPl o por experimentos de transmisión (la raíz a ensayar se injerta en la raíz de un manzano franco al que se ha injertado el indicador cv. Golden Delicious, y los síntomas se observan durante dos estaciones). Epidemiología
La transmisión por injerto de yema o de púa esmuy variable debido a la distribuciónirregular de los MLOs en las partes áreas del árbol; las púas cortadas de ramas en febrero o marzo no son infecciosas, excepto si provienen directamente de una escoba de brujas. La enfermedad no se transmite por semilla. En los viveros la proliferación del manzano se observa raramente. En plantaciones jóvenes de manzano los primeros síntomas aparecen normalmente al quinto año o más tarde; entreel año octavo y el decimocuarto el número de árboles enfermos aumenta a menudo de forma considerable. Las escobas de brujas se ven principalmente en árboles con un crecimiento vigoroso, dado quelas infecciones latentes reducen el crecimiento; es de suponer que estos árboles no se infectan por el material de propagación, sino a partir de otros. En plantaciones de árboles que provienen de plantas madres sanas o plantaciones de manzanos francos aparecen muchas infecciones; probablemente el agente causal se transmita por insectos chupadores, ya que enplantaciones de manzanos en las que se dan pocos tratamientos insecticidas la incidencia de la enfermedad es mayor que en huertos vecinos en los cuales se sigue un programa normal de tratamientos (Kunze, 1976); probablemente, el vector sea un cicadélido, aunque no se conoceni la especie ni el período en el cual tienen lugar las transmisiones. Importancia económica
La proliferación del manzano es en Europa una de las enfermedades vegetales más graves debidas a MLOs. Durante el estadio agudo de la enfermedad menos del 20% del fruto es comercializable debido al pequeño tamaño y al mal gusto; tras unos POCOS años los árboles pueden recuperarse en cierto grado, pero un porcentie considerable del fruto sigue siendo de pequeño calibre; además, en árboles que se
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Mollicutes y Organismos tipo han recuperado y que tienen un tamaño de fruto normal, puedehaber pérdidas de producción del2040% debido a una pérdida depeso del fruto. Algunos cultivares como GoldenDelicious,Cox’sOrange Pippin y Jonathan son más sensibles que otros, pero los daños pueden aparecer en cualquier cultivar. En el Sur de la RFA, en Suiza y en Checoslovaquia el porcentaje de infección en plantaciones sobre patrones vigorosos alcanza a menudo el 20 o el 30% y ocasionalmente hasta el 70%. La mayor dispersión de la enfermedad se observa en condiciones climáticas adecuadas para producción de sidra. Control
Debido a que no se conoce el vector ni el período de transmisión no es posible realizar un control específico de la dispersión de la proliferación del manzano; sin embargo modificandoel programa de tratamientos insecticidas en elhuerto puede retrasarse su extensión. En general la aparición de la enfermedad es más frecuente en plantaciones con árboles vigorosos, por lo que el índice de infección puede disminuirse utilizando patrones menos vigorosos Y fertilizaciones nitrogenadas moderadas; por la misma razón deben evitarse podas severas y desmoches. Los árboles jóvenes con síntomas de proliferación deben eliminarse, ya que no se recuperan, pero esta medida por sí sola no basta para detener la posterior extensión de la enfermedad. Los síntomas de proliferación pueden suprimirse inyectando cloruro de tetraciclina en eltronco; de esta forma puede aumentarse el tamaño del fruto durante una o dos estaciones, aunque los MLOs permanecen vivos en las raíces; sin embargo en muchos países europeos laaplicacióncomercial de antibióticos para el control de patógenos vegetales no está permitida por razones médicas. Para mayor información, ver también EPPO 87 y Bovey (1963).
Rickettsia
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pedes conocidos son especies de Ribes. LOSarbustos afectados desarrollan hojas planas con menos venas principales Y seno basal Y aserraduras marginales menores de lo normal; las yemas florales son glabras y más rojas que las de las plantas sanas. En algunos países, particularmente en Escandinavia Y Europa Oriental, son características de la enfermedad flores muy deformadas. La enfermedad tarda varios años en hacerse completamente sistémica Y durante este tiempo las producciones se van reduciendo progresivamente. La reversión se transmite por el ácaro eriofyido Cecidophyopsis ribis,que se alimenta del tejido meristemático de las yemas Y se dispersa al final de la primavera y principio del verano. Los arbustos revertidos son mucho más susceptibles que los sanos a la colonización por los ácaros. La enfermedad se controla con eficacia cultivando el material de propagación aislado de las plantaciones comerciales y de otras fuentes de infección, así como por inspección rutinaria y eliminación de los arbustos enfermos y por tratamientos con acaricidas. Puede llegar a haber cultivares resistentes tanto a la enfermedad como al vector (Keep et al., 1982). Para mayor información ver Thresh (1970) Y Jacob (1976). ADAMS
Spíroplasma cítrí Saglio et al. Descripción básica
S. citri fue el primer mollicute de plantas que se cultivó (Saglio et al., 1971; Fudl-Allah et al., 1972) Y del que sedemostró que fuera un patógeno vegetal (Markham & Townsend, 1964); también fue el primer spiroplasma caracterizado (Saglio et al., 1973). Los spiroplasmas son los únicos Mollicutes móviles Y con morfología helicoidal;desde el descubrimiento de S . cirri se han identificado más de otros 30 spiroplasmas que de momento se ordenan en 24 seKUNZE rogruposdefinidos; S . c i t r i perteneceal serogrupo I. Este grupo se subdivide en 8 subgruPOS, Y S. citri representa el subgrupo 1-1 (Bové, Reversión del grosellero negro 1984). Como los otros miembros del grupoI, S.citri (Blackcurrant reversion disease) tiene un DNA con un 26% molar de guanina más citosina Y un tamaño genómico de lo’ d; en algunas La reversión del grosellero negro tiene una etiología cepas se encuentran plásmidos (Mouches et al., dudosa, que se ha asociado en distintas ocasiones 1984). Serológicamente se relaciona únicamente con con bacterias (Silvere & Romeikis, 1973),MLOs spiroplasmas del grupo I Y especialmente con los (Zirka et al., 1977) y conelvirus Y de la patata del subgrupo 1-2 (S. meliferurn) y 1-3 (S. kunkelli). Por hibridación DNA-DNAse relaciona, además de (Jacob, 1976), sin que se haya demostrado que ninguno de ellos sea el agente causal. Se ha señalado con estos s~iro~lasmas, con los delsubgrupo 1-8 en la mayor parte de los países en que se cultivan (S.Phoeniceum). S.citri (subgrupo I-l), S. kunkelii groselleros negros (R. nigrum) y los únicos hués(subgrupo 1-31 Y S.Phoeniceum (subgrupo 1-8) son
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Capítulo
los únicosspiroplasmasfitopatógenoslimitadosa los tubos cribosos conocidos en la actualidad. S . citri puede identificarse de forma inequívoca por diversas técnicas, entre ellas serología y análisis de proteínas por electrofóresis en geles de poliacrilamidauni y bidemensionales(Mouches & Bové, 1983). La proteína mayoritaria de la membrana de S. citri es la espiralina (28.000 d) específica de S . citri, por lo que IgGs monoespecíficas antiespiralina no reconocen a proteínas de otros spiroplasmas; el gen de la espiralina se ha clonado en E . coli, donde se expresa como una proteína de 30.000 d (Luna preproteína?) (Mouches et a l . , 1985). S. citri puedeinfectarsepor tres virus distintos: SpV I , SPV 2 Y SpV 3 (Cole, 1979), pero no por SpV 4, virus específico de los spiroplasmas del subgrupo I2. S. citri puede cultivarse en medios relativamente sencillos para micoplasmas (Bové et al., 1983). La temperatura óptima para crecimiento es de 32" C. La menor célula viable es una hélice elemental de dos vueltas que crece esencialmente por un extremo, dando lugar a una hélice parental de mayor longitud; la hélice parental de 4 vueltas se divide por constricción en dos hélices elementales; las hélices parentales de mayor longitud sufren divisiones múltiples. La replicación del genomano va acoplada con la división celular (Garnier et al., 1984). Como las eubacterias, S. citri tiene tres DNA polimerasas, pero, a diferencia de ellas, su RNA polimerasa no es sensible a la rifampicina. Como todos los otros mollicutes, S . citri no es sensible a la penicilina ni a otros antibióticos que interfieren con la síntesis de la pared bacteriana.
Huéspedes Sonespecies susceptibles deRutaceae(Calavan, 1980) calamondin,citrange,pomelo, clementino, Fortunella, limonero, limas mandarinas, toronjo, Iimonero rugoso, mandarin0 satsuma, naranjo amargo y naranjo dulce, lima dulce y tangelo; los citranges Troyer y Cunningham y el Poncirus trifoliata son asintomáticos. Los patrones tolerantes no hacen que sean tolerantes las variedades susceptibles; 6stas son a veces portadores asintomáticos, especialmente en condiciones de temperaturas moderadas. En el SO de los USA se han encontrado infectadas naturalmente con S. citri muchas especies de plantas cultivadas y10 silvestres fuera de las Rutaceae (Oldfield & Calavan, 1980); en el E de los USA la infección por S . citri del rabanito causa la enfermedad de la raíz quebradiza. En Marruecos, Siria y Turquía se ha encontrado Vinca rosca infectada
naturalmente con S. citri (Bové, 1984). Además de la infección natural, la transmisión experimental por cicadélidos de S.citri a muchas plantas ha aumentado SU gama de huéspedes (Oldfield & Calavan, 1980). Distribucicin geogrrifica S. citri está muy extendida en toda el área mediterránea Y en el SO de los USA, encontrándose en los siguientespaíses o regiones: Arabia Saudita, Argelia, Arizona, California, Chipre, Egipto, España, Francia (Córcega), Iraq, Irán, Israel,Italia, Libano, Libia,México, Marruecos, Pakistán, Perú,Siria, Túnez, Turquía. Porbablemente esté aún más extendido. Edermedad Ya en 1921 se aplicó el nombre de 'stubborn' (terco) a árboles de naranjo navel que no producían; otros nombresutilizados en California conmenos frecuencia son enfermedad de naranjas en forma de bellota, verdeo del extremo de los estilos y albedo azul de los pomelos; en Palestina se denominaba enfermedad de la hoja pequeña de los cítricos; la enfermedad del stubborn en California y de la hoja pequeña en Palestina son idénticos; el nombre de stubborn describe la enfermedad en cítricos (Calavan, 1980; Gumpf & Calavan, 1981) y no existe un nombre especial para la enfermedad en huéspedes de otras familias. Los árboles de cítricos afectados se enanizan de moderada a gravemente, a menudo con una ramificación anormalmente densa y con las hojas erectas;en los casos gravestiene lugar la muerte progresiva de brotes y ramas. La brotación excesiva deyemas da lugar a escobas debrujas. Los árboles afectadosproducen poco y la proporción de frutos con síntomas en un árbol es variable; los frutos pueden ser pequeños y10 curvados (columela curvada), a veces muestran una inversión de coloración, coloreándose el extremo peduncular mientras que el estilar permanece verde; pueden tener forma de bellota cuando en el extremo peduncular el albedo se engrosa y el flavedo es rugoso mientras que en el extremo estilar son, respectivamente, delgado y suave. A veces la red vascular del albedo es prominente con haces de colorpardo rojizo. El tipo de síntomas que se observa en el fruto puede depender de lascondicionesambientales en que se desarrolla el árbol. La presencia de hojas pequeñas, acuencadas, es típica de la enfermedad delstubborn (en Israel, hoja pequeña). Las hojas también pueden tener una POsición anormalmente erecta y a menudo los entrenudos son cortos; pueden aparecer distintos tipos
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Mollicutes Rickettsia y Organismos tipo de moteado; la porción distal de las hojas en expansión puede aparecer aplastada Y amarillo verdosa, lo que tiene valor diagnóstico, especialmente en las plantas indicadoras. En condiciones cálidas y secas (p. ej., en Iraq), las hojas de algunos brotes tienen extremos amarillos deformados, romos o en forma de corazón; estos brotes también son de alto valor diagnóstico (Bové, 1984). En árboles madurosinjertadossobrenaranjo amargo y afectados gravemente aparecen a veces depresiones en forma de panal en el lado cambial de la corteza, inmediatamente por debajo de la línea de injerto; este síntoma es común a las enfermedades de stubborn y la tristeza y puede confundir. Para un diagnóstico en campo,los síntomas de fruto son más útiles que los de hoja. El cultivo de S . citri y el ELISA (ver detección) son sumamente útiles para confirmar el diagnóstico basado en síntomas. Detección a) Uso deplantas indicadoras. El indicador ideal es el naranjo dulce franco Madame Vinous, en crecimiento vigoroso a temperaturas cercanas a 32" C (temperatura óptima parael crecimiento de S . citri) durante el día y de unos 27" C por la noche. El inóculo consiste en trozos de hoja joven que lleven la vena principal (Calavan et al., 1972); también se ha utilizado para inocular el injerto lateral. Los injertos de inoculación se hacen directamente debajo de la yema indicadora que se fuerza. Deben utilizarse 7 o más plantones por árbol a indexar, y patrones sanos para comparar. Los síntomas observables son un crecimiento lento, hojas pequeñas y acuencadas, entrenudos cortos,hojas moteadas con la porción distal aplanada y verde amarillento. b) Deteccibn deS. citri por cultivo y ELISA. Hay una correlación muy buena entre expresión de síntomas de stubborn en países mediterráneos y detección del agente causal por cultivo y ELISA (Bové et al., 1984). El material vegetal a utilizar para aislar S. cirri pueden ser semillas con distintos grados de aborto, el extremo peduncular del eje del fruto y hojas maduras, con moteado, de la brotación estival recolectadas en octubre. S. citri se cultiva en MIA O SP4 (Whitcomb, 1983); el aislamiento del spiroplasma del stubborn se hace por el método del filtrado (Bové er al., 1983). La prueba ELISA serealiza con inmunoglobulinas anti S. cirri, como se describe en Saillard & Bové (1983). Transmisión La transmisión natural tiene lugar por la propagación vegetativa, en porcentajes muy variables, y por
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los cicadélidos vectores,queen California son: Neoalirurus tenellus (cicadélido de la remolacha azucarera), Scaphytopius nitridus y S. delongi. En el área mediterránea los vectores son Neoaliturus haematoceps ( N . opacipennis), apartir delcual puede cultivarse consistentemente S. citri (Bové, 1984) y cuya capacidad como vector se ha demostrado recientemente (Fos et al., 1986).
Importancia económica Y control
El stubborn es muy destructivo en la mayor parte de los países en los que se cultivan cítricos en condiciones cálidas, secas, desérticaso semidesérticas; la calidad de fruto es inferior y muchos frutos tienen deformaciones. La producción de un árbol enfermo puede verse reducida en un 50-100%. En California se estima que el 510% de losnaranjos dulces Y pomelos están afectados; en algunas áreas mediterráneas el daño es aún más grave. El íinico control practicable es a travCs de laproducción de material sano y la disposición adecuada de las nuevas plantaciones para minimizar el riesgo de reinfección por vectores. BOVÉ
ORGANISMOS TIPO RICKETTSIA
RLO del amarilleo de la vid (grapevine yellows RLO) se ha señalado en la RFA (Kuppers et al., 1975). Se han recuperado RLOs de Xiphinema index que se alimentaban sobre las raíces de plantas enfermas, aunque no se ha demostrado transmisión (Rumbos el al., 1977). La situación exacta de esta enfermedad, enrelación con la de Pierce, porun lado, y con la flavescence dorée, porel otro, necesita más atención; por ejemplo, Rumbos (1979) ha encontradoen Grecia estos RLOs en plantas con síntomas de flavescence dorée.
RLO de la enfermedad de Pierce de la vid (Grapevine Pierce's RLO) causa enlos USA un quemado grave de hojas de vid, seguido por muerte progresiva a lo largo de 1-5 años (Hewitt, 1970). Se transmite por cicadélidos y ha causado cuatro epidemias graves en este siglo, siendo factor limitante al cultivo de la vid en la llanura de la costa del Golfo de México. El mismo organismo causa también el enanismo de la alfalfa (alfalfa dwarf) y el quemado dela hoja del almendro (almond leaf scorch). Se produce una fitotoxina (Lee et al., 1982). El RLO no se ha detectado en Europa, con lo cual presenta un riesgo claro.
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Capítulo 5
Enfermedad delas escobas de brujas del alerce(larch witches' broom disease) está asociada conun RLO. Los plantones infectados desarrollan un sistema radicular menor que los sanos y muestran un desarrollo prematuro delas yemas laterales. Se transmite por el suelo, a partir de restos de raíces (Nienhaus et al., 1976). También se han encontrado RLOs en la RFA en raíces de picea con síntomas de decaimiento, pero sin que exista ninguna prueba de que puedanser los agentes causales (Ebrahim-Nesbat & Heitefuss, 1985). La posibilidad de que el decaimiento o 'Waldsterden' se deba a un agente infeccioso sigue teniendo partidarios, pero actualmente tiendea considerarse quela causa primera es la polución atmosférica (lluvia ácida). RLO de la hoja en maza del trébol (clover club leaf RLO) afecta al trébol blanco produciendo hojas con peciolos largos y foliolos enanizados con márgenes cloróticas; lashojas afectadas gravementetienen forma de maza y aparecen rizadas. La etiología de RLO se ha confirmado por microscopía electrónica y tratamiento conpenicilina (Markham et al., 1975). Se encuentra enel Reino Unido y los USA, pero no tiene importancia práctica. Un decaimiento del trébol incitado por un RLO en Francia podría ser la misma enfermedad (Benhamou et a l . , 1978). RLO del melocotonero extraño(peach phoney RLO) en el SE delos USA causa en melocotonero hábito y pocorendimiento. Se decrecimientoanormal transmite por cicadélidos. Es un organismo sujeto a cuarentena en Europa (EPPO 137). RLOdela necrosisinfecciosade la vid (grapevine infectiousnecrosis RLO) se ha señalado en Checoslovaquia y Hungría (Ulrychová et al., 1975). El tratamiento con tetraciclina causa la remisión casi total, y con penicilina, la remisión total de los síntomas enlos brotes jóvenes deplantas maduras gravemente infectadas. RLO de la roseta latente dela remolacha (beet latent rosette RLO) se observó por primeravez en la RFA, causando en remolacha azucarera la producción de numerosas hojas pequeñas. Lo transmite Piesma quadraturn a remolacha y espinaca, donde también puede transmitirse por microinyección. El tratamiento con penicilina causa la degeneración de las estructuras tipo rickettsia (Green & Nienhaus, 1980/81). Recientemente, la enfermedad también se ha detectado en la RDA (Proeseler, 1982). los cítricos (citrus greening Bacteriadelverdeode bacterium) puede afectar a la totalidad o a parte del
árbol Y causa enanismo, anormalidades de fruto y síntomas de hoja clorótica, particularmente un moteado manchado. La susceptibilidad varía con los cultivares. La enfermedad existe bajo dos formas: una relativamente leve, sensible a temperaturas superiores a 32" C y transmitida por el psílido Trioza erytreae, que se encuentra por encima de ciertas altitudes en Africa (formaafricana), y una formamás grave, tolerante a temperaturas altas, transmitida por el psílido Diaphorina cirri, que se encuentra en Asia hasta el nivel del mar (la forma asiática). El organismo responsable aparece al microscopio electrónicocomouna bacteriaGram-negativa(especialmente en Vinca, tras transmisión por cuscuta a partir de cítrico), pero aún no se ha cultivado. La inyección de tetraciclina a500-700 ppm a los troncos reduce los síntomas en un 50%. Recientemente, la forma africana se ha extendido a Yemen del Norte Y la forma asiática a Arabia Saudi, donde han erradicado prácticamente el mandarin0 y el naranjo dulce; la forma asiática se introdujo probablemente por peregrinos asiáticos a la Meca, y existe en la actualidad un riesgo similar de expansióna través de Oriente Próximo y Africa del Norte y , por tanto, a Europa. Aunque se ha sospechado la presencia de esa enfermedad en Europa (Sparapanoet al., 1970), su presencia no se ha confirmado y el verdeo de los cítricos y sus vectores son organismos graves sometidos acuarentena en Europa(EPP0 37,46,151). SMITH
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CAPITULO 6
Bacterias I Pseudomonas y Xanthomonas
Los géneros Pseudomonus y Xanthomonas pertenecen a las Pseudomonadaceae, familia de bacilos rectos o ligeramente curvos, Gram-negativos. Son mótiles,con flagelos polares,estrictamenteaeróbicos y quimio-organotróficos con un metabolismo respiratorio. Son todos catalasa-positivos y casi todos oxydasa-positivos. PSEUDOMONAS
La taxonomía del género tipo, Pseudomonas, se ha estudiado intensamente en los últimos anos y Palleroni (1984) la ha revisado. Contiene patógenos de animales y plantas,asícomosaprófitos, y seha dividido en cinco secciones; las secciones 1-111 se diferencian entre sí por la capacidad de acumular poli-p-hidroxibutirato (PHB) como reserva carbonada; son todos patógenos de plantas, de animales o saprófitos. La sección 1V incluye a tres especies no fitopatógenas que requieren factores de crecimiento y no utilizar nitrato como fuente de nitrógeno, lo que les sitúa aparte de las otras pseudomonas. La sección V incluye especies cuyas relaciones naturales con otras mejor caracterizadas son dudosas; muchassonpatógenas de plantas cuyas características permiten al menos una inclusión tentativa en las secciones 1-11. Seencuentran patógenos de plantas en las secciones 1-11 Y V. La diagnosis de las enfermedades vegetales debidas a pseudomonas (y la diferenciación de los patógenos mismos) se han tratado con detalle por Fahy & Persley (1983) y por Lelliott & Stead (1987), Y una guía general para identificar a la mayoría de las especies que aquí se tratan se daen la tabla 6.1, que para la mayor parte de los casos sustituye a la sección de Descripcidn básica de cada caso individual. La mayor parte de los patógenos de plantas del género están en la sección 1, y la mayoría de ellos en la especie P. syringae. Existen aún opiniones diversas sobre su taxonomía: algunos investigadores P.viridiflava dentrode P.syringae; incluyena otros diferencian grupos dentro de esta última en base a criterios bacteriológicos fenotípicos o a hi-
bridación DNAIDNA. Aquí se ha adoptado el siguiente criterio, que parece serel más aceptado entre los bacteriólogos vegetales: ¡) P . syringae incluye a un gran número de patógenos, la mayoría de los cuales no pueden aún diferenciarse adecuadamente en base a criterios distintos de la gama de huéspedes, siendo excepción la subespecie savastanai y el patovar delphinii. Incluso la diferenciación por la gama de huéspedes no es satisfactoria debido a que éstano se conoceen su totalidad para muchos patógenos (y en la práctica probablemente no pueda llegar a conocerse) y , en otros casos, puede haber solapes. Casi todos se diferenciaban a nivel de especie hasta 1980, cuando los nombres se ilegitimaron según las reglas del Código Internacional; a consecuencia de esta situación la International Society of Plant Pathology (ISPP) recomienda la adopción de la nomenclatura de patovares que indican Dye et al. (1980) como expediente para poder nombrar a los patógenos hasta que se llegue a una clasificación determinada másracional. Esta recomendación debe seguirse hasta que la ISPP haga una nueva o la modifique. ii) P . viridiflava, que puede diferenciarse fácilmente en el laboratorio de P. syringae (tabla 6.1) y que, a diferencia de los patógenos especializados de esta última especie es un patógeno oportunista, de debilidad, y que debe mantenerse como una especie diferente. iii) Existe evidencia adecuada a partir de análisis numérico de datos fenotípicos y de experimentos de hibridación DNAIDNA, de que P . cichorii debe ser una especie distinta. iv) No hay una basesistemática válida para separar P.marginalis de P. fluorescens, especie que hasta hace poco se considerabaconstituida sólo de cepas aprofíticas. Sin embargo, dentro de P. fluorexens hay cepas que pueden provocar podredumbres de tejidos de reserva y los cultivos de P . marginalis (y su sinónimo P. pastinacne) estudiados forman un gran grupo razonablemente homogéneo Y probablemente con propiedadespatogénicas algo más especializadas que las de las cepas blande P. fluorescens,causantes de podredumbres das. Por tantoestá justificadoempíricamente el mantener a ambos grupos separados al menos hasta
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Capítulo 6
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Bacterias I que estudios posteriores aclaren la relación entre todos ellos y con el complejo de P. Auorescens.
Pseudomonas am ygdali Psallidas & Panagopoulos Miembro no fluorescente del género Pseudomonas, que se distingue de otras especiesfitopatógenas de éste por su crecimiento escaso y lento en agar nutritivo, formando a 26" Ccolonias de menos de O, 1 mm de diámetro en 3 días y de O , 1-0,5 mm en 6 días. En agar nutritivo con sacarosa al 5% forma colonias características de color blanco perla, redondas, con una superficie arrugada, y convexas a partir de conestrías radiales queseobservan 6 días. También tiene características fisiológicas y bioquímicas propias: produce H,S a partir de cisteína o de tiosulfato sódico y no puede utilizar como fuentes de carbón y de energía glicerol, xilosa, melibiosa, ramnosa, mesoinositol, kcido malónico ni ácido maleico (Psallidas & Panagopoulos, 1975). La bacteria esmuy específica de huésped y sólo infecta almendros, no siendo susceptibles otros frutales de hueso natural ni experimentalmente. En Grecia se ha encontrado la enfermedad en la isla de Creta y en las islas de Kos, Rhodas y Kios, en el Egeo, donde es endémica. También se ha encontrado en una plantación en la isla de Eubea y en tierra firme en el distrito de Atica; asimismo se ha señalado la enfermedad en Turquía y Afganistán. Pseudomonas amygdali causa chancros característicos en brotes, ramas y troncos; normalmente los chancros empiezan en las cicatricesfoliares pero cualquier herida puede servir de entrada para el patógeno y de inicio para un chancro, éstos se manifiestan al principio como hinchazones de la corteza. que luego estallan y aparecen rodeados por un córtex hinchado; los chancros son perennes y están en actividad no sólo durante todo el año, sino durante muchos años, pudiendo alcanzar unalongitud de 1520 cm. Los árboles infectados muestran brotes y ramas principales y secundarias muertas por anillado; si el chancro anilla al tronco, muere el árbol. La bacteria no vive en la superficie de la hoja como epífito, inverna dentro delos chancros y se dispersa por la lluvia y el viento; a larga distancia la dispersión es en plantones o estaquillas infectadas. El patógeno no tiene requerimientos ambientales específicos, la enfermedad se desarrolla en condiciones áridas y la infección tiene lugar en el otoño, coincidiendo con la época lluviosa. Só10 pueden retomendarse medidas de controlpreventivasqueincluyen la poda de las partes enfermas, el arrancar
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los árboles muy afectados y aplicar dos tratamientos con compuestos cúpricos durante el período otoñal. Para impedir la dispersión de la enfermedad deben adoptarse medidas que impidan el movimiento del material de propagación desde las áreas infectadas a áreas o países libres de la enfermedad. Algunos cultivares, como Ferragnes, FerranduelY Marcona, son resistentes, y otros, como Texasy Pagrati, son tolerantes. PSALLIDAS
Pseudomonas andropogonis (Smith) Stapp tiene dos patovares: pv. andropogonis, que causa un rayado Y manchado de hoja en especies de Sorghum, de Pasto del Sudán, de teosinta y de maíz, manchas negras en trébol, manchas pardas en bulbos de tulipanes, manchado de los Triplaris ornamentales y podredumbredelaorquídeateretevanda; PV. stizolobii, que causaun manchado foliar de Mucuna pruriens, de buganvilla y del haba. En cereales la enfermedad puede tener gran importancia económica en las Américas y en Japón, pero en Europa sólo se ha señalado incidentalmente en la URSS y en Hungría sobre sorgo y maíz (CM1 372).
Pseudomonas caryophylli(Burkholder) Starr & Burkholder P. caryophylli (EPPO 55) causa una marchitez y podredumbrede cuello y raíz del clavel que en un momento dado fue en los USA limitante para su cultivo y en Europa importante en cultivos protegidos. La adopción de medidas de control durante la propagación y, especialmente, el indexado y el abandono de tratamientos hormonales líquidos para el enraizado la han reducido, en general, a una importancia secundaria, aunque existe potencial para su resurgimiento si los métodos de propagación se cambian de forma que vuelvan a favorecerla. Las plantas afectadas muestran en los extremos de los tallos una marchitez verde grisácea que posteriormente se oscurecey empardece y, por último, afecta a toda la planta, acompañada deun cambio de color hacia amarillo hasta pardo de los haces vasculares y de un ablandado del córtex de la base del tallo, cuya parte interna aparecepegajosa al tacto (Burkholder, 1942). La enfermedad es especialmente grave a temperaturas de suelo elevadas (30-37" C) y se distingue de una marchitez lenta parecida en clavel ( E . chrysanthemi pv. dianthicola, ver éste) por la coloración más oscura de los haces vasculares que aparecen pegajosos, por la marchitez más rápida y
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6
Capítulo
por un óptimo térmico más elevado para la expresión de síntomas. Aunque el patógeno puede sobrevivir en el suelo (probablemente en restos vegetales y raíces podridas) durante algunos meses, se transmite principalmente en el cuchilloque seutiliza para sacar esquejes de plantas madres afectadas de forma latente, o epidémicamente si los esquejes se mantienen en aguao en preparadoshormonales líquidos antes de plantarlos en las bandejas de propagación. La dispersión durante la propagación o la producción de flor entre plantas enraizadas carece de importancia. Puede controlarsebien indexando los esquejes que se utilizan para generarlas plantas madre (Nelson et al., 1959; vertambién Xanthornonas campestris pv. pelargonii), evitando que los esquejes permanezcan en líquidos y utilizando una formulación en polvo de la hormona de enraizado. LELLIOTT
Pseudomonas cepacia Burkholder es un patógeno de debilidad, de heridas, que también causa infecciones en el hombre y puede ser un organismo del rizoplano. Normalmente causa una podredumbreamarilla, mucosa, de las hojas externas de bulbos de cebollas almacenados a altas temperaturas (unos 30" C) (Kawamoto & Lorbeer, 1974). Vertambién Pseudomonas gladioli pv. allicola.
Pseudomonas cichorii (Swingle) StaPP Huéspedes P . cichorii (CM1 695) es patógeno de debilidad de muchas plantas herbáceas en las que causa lesiones necróticas de hojas y tallo, pardo oscuro a negras, y probablemente existe como un epífito migrante O residente. Su amplia gama de huéspedes incluye lechuga, endivia, perejil, apio, champiñón, judía COmún,especiesde Brassica, geranio, crisantemo, gervera,dalia,café,tabaco,tomate, berenjena Y girasol. Tsuchiya et al. (1982) han mostrado, en pruebas con unas 100 especies, que eran susceptibles 35 especies de malas hierbas pertenecientes a 11 familias sise pulverizaban hojas intactas con SUSpensiones de 106-108célulaslml y 63 especies Pertenecientes a 18 familias cuandose pulverizaban hojas con heridas.
Edermedades Los síntomas varían, pero enlechuga normalmente empiezan como manchas hidrópicas pequeñas, verde oscuro, alrededor de los estomas, de los pelos epidérmicos o de los hidátodos, que encondiciones ambientales favorables de agua de condensación y humedad relativaelevada crecen rápidamente y coalescen formando lesiones grandes, que se extienden, de aspecto húmedo y pardo oscuro. Si las condiciones ambientales se hacen secas normalmente cesa la extensión de las lesiones y pueden secarse y cambiar a una coloración más clara. En muchos huéspedes los síntomas son similares a éstos, pero en otros se desarrolla un halo amarillo, estrecho, alrededor delas lesiones. La variación de la expresión de los síntomas incluye: el desarrollo en las coliflores de manchas pequeñas, incoloras, queempardecen rápidamente cubriendo todala inflorescencia y que en condiciones húmedas llevan a una podredumbre húmeda asociada conErwinia carotovora y a la destrucción de todala inflorescencia o, en condiciones secas, al establecimiento de Alternaria brassicicola (ver éste) (Coléno et al., 1971); en gerbera formación de anillos concéntricos y zonados en las lesiones foliares; seca dehojas grave en plántulas de café y defoliación de plantas adultas; 'mancha barnizada', síntoma que aparece en lechuga de California con manchas pardo oscuro, brillantes, firmes, necróticas, de unos pocosmm de diámetro en las láminas y peciolos de las hojas siguientes a las dos o tres más externas del cogollo; en la lechuga estossíntomasse parecen tanto alos debidos a P . marginalis y P . viridiflava (ver éstos) que TSUchiya et al. (1979) han sugerido que estas tres bacterias deberían considerarse comola causa conjunta de la podredumbre bacteriana de la lechuga. Puede invadir el tejido vascular. Epidemiología
El patógeno puede sobrevivir durante el invierno en hojas secas de lechugas enfermas o en tejido enfermo enterrado y durante el verano, durante un mes, en suelo infectado; puede aislarse de las hojas afectadas de malas hierbas en los campos de lechuga Y de las rizosferas de este cultivo y de algunas malas hierbas (Ohata et al., 1982a). Existe evidencia de transmisión por semilla en lechuga (Ohata et al., 1982a,b). En las lechugas arrepolladas la Planta es más susceptible en estadios tardíos del desarrollo, siendomássusceptibles las hojas, nerviaciones Y Distribución geogrcifica peciolosmedios que las externas o internas, resCasi con certeza tiene una distribución mundial, tan- pectivamente (Shirata et al., 1982). Puede infectar con facilidad a tejidos no heridos Y el desarrollo de to en cultivos protegidos como al aire libre.
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Bacterias I las lesiones tiene lugar a 10-30" C (óptimo 2.5" C). Ohata et al. (1979) han sugerido que en Japón la enfermedad está muy relacionada con las condiciones climáticas.
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médula en la RFA, RDA, California, Florida (USA) y en muchas explotaciones en Inglaterra. Edermedades
Importancia económica
Aunque en general no se dispone de estimas cuantitativas delas pérdidas causadaspor la enfermedad, parece claro que en Japón se considera de importancia económica para la producción de lechuga y en partes de Estados Unidos para la producción de lechuga, apio y crisantemo. En Europa, engeneral, no se considera una enfermedad principal pero dada su naturaleza, su muy amplia gama de huéspedes y la evidencia de que puede ser la causa primaria para ataques posteriores por bacterias causantes de podredumbres blandas y por Alternaria brassicicola, las pérdidas probablemente no sean pequeñas; se han señalado enItalia ataques epidémicos a lechuga (Bazzi & Mazzucchi, 1979). Control
Aunque la semilla de lechuga puede liberarse del patógeno por termoterapia con éxito, dada la presencia general del patógeno en el medio ambiente del cultivo, no se espera que esta práctica pueda controlar la enfermedadpor sí misma. Se recomienda evitar las condiciones favorables a la infección y hacer rotaciones largas, lo que a menudo no es posible en cultivos hortícolas de este tipo. LELLIOTT
Pseudomonas corrugata Roberts & Scarlett Descripción básica P . corrugata pertenece casi con certeza a la sección I1 del género. Crece en distintos medios, con colonias características amarillentasa pardas, armgadas, y produce un pigmento amarillo a amarillo verdoso, difusible, no fluorescente (Scarlett et al., 1978).
Huéspedes
El ímico huésped conocido es el tomate. Distribución geogr&lca
Actualmente, P . corrugata se ha aislado de cosechas afectadas con síntomas típicos de necrosis de
En Europa Occidental el patógeno aparece asociado consistentemente con una necrosis de médula que aparece con frecuencia en cultivos protegidos Y al aire libre; parece poco dudoso que la enfermedad sea debida a P . corrugata, aunque en otroslugares se ha atribuido una enfermedad similar a otras pseudomonas ( P . cichorii, por Wilie & Dye [1974]; P . viridgava, por Wilkie et al. [1973] en Nueva Zelanda, y un miembro no identificado del grupo la LOPAT, por Alivizatos [19841 en Grecia). Los POStulados de Koch se han completado al menos en un laboratorio (Lukezic, 1979) desde el trabaio original de Scarlett et al. (1978). Lukezic (1979) también ha aislado P . corrugata de raíces sanas de plantas de alfalfa de invernadero perono de campo, subrayando, por tanto, la posibilidad de que este patógeno pueda ser un habitante del suelo o del agua. Las dudas sobre la etiología de la necrosis de médula del tomate se deben probablemente a quea menudo no puede aislarse P . corrugata de plantas con síntomas totalmente desarrollados, en las que la enfermedad parece que ya no es activa. La enfermedad es típica de plantas maduras, particularmente de cultivos a los que se han aplicado dosis elevadas defertilización nitrogenada y se han cultivado en condiciones de elevada humedad y10 existe agua de condensación en la superficie de la planta. Normalmente el primer síntoma es unaclorosis de las hojas más jóvenes, que aparece cuando el fruto del primer racimo está totalmente desarrollado pero aún verde; en casos graves la clorosis se intensifica afectando a toda la mitad superior de la planta, que pierde su turgencia y se colapsa posteriormente. En el punto de unión del primer racimo aparece normalmente en el tallo una lesión superficial pardo oscura a negra, que a veces tiene una extensión de 30 cm de longitud; la médula de la región correspondiente a esta lesión es hueca y a menudo tiene un aspecto escalonado hacia el borde de la lesión. Más allá de la lesión externa la médula aparece pardo oscura e hidrópica, pero no blanda; normalmente el borde del cambio de coloración de la médula está bien definido. A veces, especialmente en plantas sin lesiones externas, la médula aparece simplemente decolorada cono sin cavidades en este área y el sistema vascular puede empardecer; las plantas colapsan Y mueren o continúan creciendo muy lentamente. Las plantas afectadas más levemente muestran simplemente cierta clorosis de las
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Capítulo 6
hojas superiores, a veces con un desarrollo moderado de lesiones externas de tallo. En cultivos protegidos a veces rezuma y se escurre tallo abajo un flujo bacterianoblanco sucio a partir de los muñones de los peciolos de las hojas inferiores que se han eliminado. Despuésde los síntomas iniciales las plantas que sobreviven pueden crecer con normalidad, no muestran más síntomas y producen una buena cosecha. La necrosis y decoloración parda en la médula se extiendea menudo a partir delnivel del suelo hasta unospocos cm de los puntos de crecimiento, dentro de los peciolos y hasta en el fruto y en el raquis de la hoja. En los cultivos más viejos tiene lugar sobre el tallo un desarrollo prolífico de raíces adventicias en el área en que la médula se ha visto más afectada. Las plantas que se han recuperado del ataque tienen en el nuevo crecimiento caulinar un diámetro muy reducido.
Pseudomonas gladioli Severini pv. alliicola (Burkholder) Young et al. causa una podredumbre blanda de bulbos almacenados (Burkholder, 1942) y lesiones necróticas en hojas y tallos florales de cebolla (Hevesi & Viranyi, 1975). Aunque es corriente raras veces es grave, excepto cebollas en almacenadas a alta temperatura. La especie se diferencia con dificultad de P . cepacia (ver ésta) (Lelliott & Stead,
Importancia econcimica
Pseudomonas marginalis (Brown) Stevens
satas el eliminar de forma higiénica la basura y los restos de cultivos afectados y limpiar los tanques del agua de riego tras los ataques. LELLIOTT
1977).
Pseudomonas gladioli pv. gladioli Severini (sinónimo: P . marginara) (Elliott, 1951). En cormos degladiolo causa sarnasuperficial, suave, ‘laqueada’, con márgenesalzadosprominentemente; se han señalado síntomas similares en especies de Crocus y Epidemiología Freesia refracta. Otrossíntomas, probablemente La epidemiología de la enfermedad se conoce mal. menos corrientes, son pústulas pardas en las hojas, En viveros se ha aislado el patógeno a partir de las favorecidas por lluvias intensas o riegos mal reguacequias principales de riego y de depósitos de agua, lados, y podredumbre del cuello de las hojas basales, pero también puede existir en el suelo per se o como especialmente en suelos arcillosos y encharcadizos parte de la flora del rizoplano. Los estudios reali(Fischer, 1942). La sarna bacteriana de los cormos zados en invernadero en Inglaterra no indican que de gladiolo es frecuente pero, aunque a menudo da haya diseminación de planta a planta, sinomás bien mal aspecto a éstos cuando se quitan las hojas prouna infección casi simultánea de las plantas a partir tectoras, en raras ocasiones es importante. Se ha señaladoquese controla por termoterapia y sude una fuente desconocida cuando las condiciones mergiendolos cormos en distintos preparados líson favorables (ver arriba). Sin embargo es difícil quidos o pulverulentos, pero estasmedidas rara vez creer que no tenga lugar esta diseminación, probase practican específicamente para esta enfermedad. blemente importante, de planta a planta durante los períodos en que se produce el flujo bacteriano.
Aunque la enfermedad está muy extendida en Inglaterra desde 1971 sólo ha causado pérdidas importantes en ocasiones comparativamente escasas; se ha descrito comouna enfermedad importante en la mayor parte de las áreas de cultivos protegidos de tomate en Grecia.
Descripción básica P . marginalis es una especie fluorescente pectolítica muy relacionada con las P . fluorescens saprofíticas.
Control
Huéspedes y especlficidad de huésped
h e d e controlarse evitando un uso excesivo de fertilizantes nitrogenados y , en los cultivos protegidos, evitando dentro de lo posible las humedades elevadas y la condensación de agua en las superficies de la planta, debidas a un riego indiscriminado Y a temperaturas nocturnasbajas. Parecen medidassen-
El patógeno es comúnmente la causa (con Erwinia carotovora, ver éste) de podredumbres bacterianas blandas de tejidos de reserva y de tejidos blandos de hojas y tallos, especialmente en productos hortícolas en almacén; en estostejidos es omnívora en cualquier huésped si las condiciones favorecen su
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Bacterias I entrada y multiplicación. Entre los cultivosmás afectados están lechuga, endivia, escarola, col, patata,zanahoria, apio Y cebolla.Unpatovar, pv. pustinacae, produce un pigmento rosa difusible en agar nutriente con sacarosa al 5% Y causa una podredumbre parda de la raíz de la chiribia (Burkholder 1960); sin embargo, se cuestiona la validez de esta separación (Hunter & Cima, 1981).
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neral la principal causa de pérdidas detodaslas enfermedades bacterianas y hay pocas dudas de que P . marginalis sea responsable de una parte considerable de estas pérdidas. Puede estropear las verduras almacenadas a temperatura baja, condiciones en las que es probablemente la causa más comente de podredumbre bacteriana, y laextensión de la práctica de lavar, envolvery 'almacenar en frío las verduras es de esperar que aumente su importancia.
Distribución geogr&t?ca
El patógeno es ubicuo, aunque es más frecuente en climas templados que en tropicales. Edermedad
Entubérculos, bulbos,raíces tuberosas Y tallos blandos los síntomas son una podredumbre generalizada, blanda, hidrópica, a veces con un cambio de coloración a verde oscuro, pardo o negra y no distinguible de las podredumbres debidasa otras bacterias. En las hojas se forman lesiones grandes, normalmente de color oscuro, que se extienden a partir de lesiones iniciales pequeñas en las márgenes o en los espacios intervenales; según las condiciones ambientales estas lesiones pueden continuar extendiéndosecausando la podredumbrecompleta de hortícolas como repollo o lechuga, o inactivarse Y secarse dejando manchas pardas necróticas. En algunos huéspedes sedesarrollan con frecuencia márgenes cloróticas estrechas en torno a las lesiones. Epidemiología P . marginalis se encuentra corrientementeen la superficie de las plantas, en la rizosfera y en suelos & Hankin, 1975; Cua g r í c o l a(sS a n d s pels & Kelman, 1980). La infección a menudo tiene lugar a través de heridas, aunque la invasión del tejido susceptible a partirde las aperturas naturales, como estomas, lenticelasehidátodos, también se produce si existe agua condensada sobre la superficie. Importancia económica
Debido a la dificultad de diferenciar visualmente las podredumbres blandas debidas a P . marginalis de las causadas por otras bacterias como Erwinia carotovora, E. chrysanthemi y Pseudomonas viridiP . cichorii flava O de la necrosisfoliardebidaa (Lelliott & Stead, 1987), no es posible sino adivinar su importancia económica; sin embargo las podredumbres blandas bacterianas se consideran en ge-
Control
Cuando sea posible se recomienda tomar medidas para reducir el potencial de inóculo mediante rotaciones y eliminación de restos de plantas Y evitar agua sobre las superficies de los tejidos, principalmente en almacén. LELLIOTT
Pseudomonas solanacearum (Smith) Smith Descripción básica
Es una pseudomonano fluorescente, productora de PHB, que pertenece a la sección 11. Huéspedes
Ataca a todas las solanáceas cultivadas, así como a muchos cultivos de otrasfamilias (de los cuales los más importantes son plátano y cacahuete) y a muchas malas hierbas. Se conocen más de 200 huéspedes. Especificidad de huésped
Distintas cepas muestran distinto grado de especificidad de huésped;la subdivisión de la especie más corrientemente aceptadaes en los tres patovares de Buddenhagen & Kelman (1964), en base a su patogeneicidad, Y en losquimiovares deHayward (1964), basados en caracteres bioquímicos. Dado lo extenso desu gama de huéspedes no se supone que éstos sean los únicos patovares o que estos tres patovares (y cuatro quimiovares) no puedansubdividirse más; de hecho hay datos que indican que debería ser así, aunque senecesitan investigaciones más detalladas para establecer estas subdivisiones con una precisión suficiente como para que sean de utilidad general. Los estudios realizados sobre diferencias serológicas dentro de la especie indican que éstas no se correlacionan con gama de huts-
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6
Capítulo
pedes O con quimiovares. Los patovares de Bubdenhagen & Kelman son: PV. 1: infecta a la mayor parte de las especies de las Solanaceae, así como a muchas otras plantas; Pv. 2: infecta a la platanera triploide (causando la enfermedad de moko) y a Heliconia spp.; PV. 3: infecta naturalmente a patata y artificialmente a tomate y puede sobrevivir en otras especies de Solanum. LOSpatovares 1 Y 2 contienen ambos cepas que pertenecen a los quimiovares I , I11 o IV y el patovar 3 corresponde al quimiovar 11. Para diferenciación de patovares y quimiovares, consultar Lelliott & Stead (1987).
Fig. 20. Tubérculos de patata infectados por Psrudomonus solanacearum
(cortesía del Ministerio de Agricultura, Turquía).
Distribución geogrcifica Las enfermedades debidas a P . solanacearum son frecuentes en suelos no alcalinos en las áreas comcrosis del anillo vascular, del que presionando laprendidas entre las latitudes 40" N/40" S, con una teralmente puede extraerseun material amarillo pápluviometría relativamente alta y distribuida de forlido como pasta de dientes; posteriormente del anillo ma homogéna a lo largo del año (Kelman, 1953); en vascular de los tubérculos cortados exudaun fluido términos generales, fuera de estaslatitudes y en las cremoso. El área necrótica puede extenderse al pazonas montañosas dentro de ellas, sólo tiene imrénquima unos 0,5 cm a cada lado de los vasos. portancia el pv. 3 (el adaptado a temperaturas más Normalmente el tejido necrótico es pardo pero no bajas). En Europa (EPPO 58) la enfermedad está todas las cepas causan este síntoma. El desarrollo distribuida localmente, principalmente el pv. 3 en posterior de laenfermedadpuedellevara que a patata en Grecia, Portugal, Yugoslavia y la URSS. partir de los ojos de los tubérculos, o del punto de Aunque no parece probable que aparezca más que unión de tubérculo y estolón, exude un fluido bacincidentalmente en otros puntos de Europa, interesa teriano al que se pegan las partículas del suelo. Las destacar queel pv. 3 parece haberse establecidosoplantas infectadas que no muestran síntomas en la parte área pueden producir tubérculos enfermos, y bre Solanum dulcamara en los bordes de algunos las plantas con la parte área afectada pueden proríos del Sur de Suecia. ducir tubérculos enfermos Y sanos, pero estos ÚItimos a menudo están infectados de forma latente. Edermedad P . solanacearum causamarchitezconsíntomas cuya intensidadvaríasegún el huésped. Kelman (1953) ha revisado la literatura hasta los primeros años cincuenta; en este libro sólo se describen los síntomas de la enfermedad en la patata, conocida como podredumbre parda. El primer signo visible de infección es una marchitez de las hojas hacia la cima de la planta que aparece encondiciones de alta temperatura diurna y se recupera porla noche, esto puede llevara una marchitezpermanente y ala muerte. Puede desarrollarseun cambio de color externo en forma de estrías pardas sobreel tallo, que aparecen y se extienden a partir del cuello; si los tallos se cortan transversalmente, exuda de los hacesvasculares un mucus bacterianoblanco, que puede forzarse a salir exprimiendo el tallo. Un síntomatempranode la enfermedad en tubérculos (Fig. 20), visible en cortes transversales, es la ne-
Epidemiología En la patata es muy importante la transmisión por tubérculos infectados leve o latentemente; la bacteria puede también permanecer en campo sobre malas hierbas, en las que sobrevive entre cultivos, y probablemente también en lesiones de raíces de plantas no huésped. En el Sur de Suecia inverna sobre Solanum dulcamara, que crece dentro o en el borde de cursos de agua, y puede dispersarse a los cultivos de patataregados conesta agua (Olsson, 1976). Importancia econrirnica La enfermedad que causa es a menudo factor limitante para el cultivo de muchas especies tropicales y subtropicales, pero en Europa sólo ha cau-
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Bacterias I
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de Grecia (Psallidas, 1987). La infección tiene lugar por cicatrices foliares y otras heridas y se extiende hacia la base del arbusto y a otras ramas;a diferencia de X . campestris pv. corylina, la bacteria no infecta a las hojas ni al fruto. La lluvia y el agua de riego Control facilitan la dispersión, que también tiene lugar con Hay datos queindican distintas susceptibilidadesen material de propagación infectado. Además de uticultivares de patatay lo que sepodría explotar para lizar material sano, el control se basaen tratamiendisminuir las pérdidas en las áreas afectadas. Aparte tos preventivos otoñales con compuestos cúpricos. de esto,las únicas medidasde control que sepueden PSALLIDAS recomendar (EPPO 58) son rotaciones de 5-7 anos, labores que reduzcanlas poblaciones de malas hierPseudomonassyringae p v . c a n n a b i n a ( S U bas susceptibles y prestar atención a la enfermedad tit & Dowson)Young e t al. causa manchado de en los programasde certificación depatatade hoja y tallo del cáñamo, que ha tenido importancia siembra. en Yugoslavia (SutiC & Dowson, 1959) y se ha seLELLIOTT ñaladotambién en Bulgaria,Hungría,Italia y la URSS. Muchos aislados no son fluorescentes y proPseudomonas syringae van Hall pv. antirrhini (Taducen en cultivo un pigmento difusible pardo. kimoto) Young et al. ataca a plántulas (manchas foliares y de tallo que coalescen) de Antirrhinum, cultivado comercialmente en Inglaterrapara producción de planta (Lelliott & Stead, 1987). sado pérdidas importantes en patata, en Portugal, Grecia y Yugoslavia.
y
solamente
Pseudomonas syringae pv. aptata (Brown & Jamie-
.
son) Young PI al. generalmente causa sólo pérdidas leves o moderadas en cultivos de remolacha azucarera debidas a manchas foliares y podredumbre de hojas; también causa estriado negro de los escapos foliares y necrosis interna de la raíz con ennegrecimiento de los vasos(Mazzucchi, 1975). La transmisión por semilla (como contaminación más que como invasión vascular) puede controlarse tratándola con mercuriales. Se han señalado pérdidas importantes en las partes húmedas y cálidas de Georgia Oriental (URSS). También se ha señalado en acelga, lechuga y berro. Su distribución geográfica en Europa es dudosa, pero se ha señalado en Italia. Pseudomonas syringae pv. atrofaciens (McCulloch)
Young et al. causa manchas pardas de hoja, tallo, glumas y otras partes áreas de trigo y cebada y danos al grano. Una enfermedad similar del trigo es importante en algunas zonas delos USA y se atribuye a P . syringae, aunque no está claroque la causa sea patogénicamente idéntica al pv. atrofaciens. En la mayor parte de Europa la enfermedad es insignificante, pero en la URSS es grave sobre el trigo de primavera y de invierno en Ucrania (Koroleva & Novokhatka, 1979; Min’ko & Koroleva, 1980). Se transmite por semilla. Hay resistencia en cultivares de trigo. Pseudomonas syringae pv. avehnae Psallidas causa
muerte progresiva de tallo del avellano en el Norte
Pseudomonas syringae pv. coronafaciens (Elliott)Young et al.
P . s. pv. coronajaciens causa una enfermedad frecuente y a veces importante en avena (lesiones con halo) en todos los lugares en que se cultiva; lesiones con halo similares se han descrito a menudoen otros cereales y gramíneas (p. ej., P . coronafaciens pv. zeae, P . c. subsp. atropurturea), que se deben considerar comodistintos patovares deP . syringae. P . s. pv. stridaciens es probablementesinónimo (Tessi, 1953). Los síntomas iniciales más corrientes son la aparición de manchas foliares pequeñas, hidrópicas, verde oscuro, que aumentan hasta 1-2 mm y a veces se hacen lineales, normalmente acompañadas por halos cloróticos ovales de hasta 1 cm de diámetro debidosa la acción de una toxina del grupo de las tabtoxinas.A menudo, si las temperaturas máximas diarias sobrepasan los 22” C, no se producen halos. A veces hay manchas en las glumas o se destruye toda la flor. La enfermedad se transmite por semilla Y las plantaspuedenverse afectadas desde el momento en que la semilla germina hasta que la planta alcanzala madurez: en algunas semillas infectadas la pldmula se necrosa y destruye y la radícula no se desarrolla; ocasionalmente se pudre toda la semilla. La enfermedad se dispersa en los cultivos por salpicaduras de lluvia a partir de los focos primarios debidos a semilla;infecta principalmente a través de los estomas y puede ser epidémica en casos de lluvias intensas. La resistencia al patógeno es rara en avena y en algunos cruzamientos está gobernada por una pareja sencilla de
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Capítulo 6
genes dominantes (Cheng & Roane, 1968). Normalmente se controla de forma adecuada a través de programas de certificación de semilla. LELLIOTT
Pseudomonas syringae pv. glycinea (Coerper) Young et al. P . s . pv. glycinea es el causante de la necrosis bacteriana de la soja, una enfermedad común en la mayor parte, si no en todas, delas áreas deproducción de este cultivo. Actualmente se conocen al menos 10 razas que se identifican por la reaccióndiferencial sobre cultivares de soja (Fett & Sequeira, 1981). En Europa la enfermedad se ha señalado en Francia, Hungría, Rumania, URSS y Yugoslavia. En las parcelas de cultivo los focos primarios derivan de infecciones debidas a semilla infectada, que pueden inhibir la germinación y causar lesiones marginales en los cotiledones, quecrecen haciéndose pardo oscuro y necróticas. A menudo las lesiones aparecen cubiertas, especialmente en el envés, por una película de un mucus bacteriano pálido, grisáceo, que puede secarse, dando lugar a una costra plateada. Más raramente los focos primarios puedenderivarse d er e s t o ds ec o s e c h ad eal ñ oa n t e r i o r (Daft & Leben, 1973). La dispersión secundaria infecta a las hojasde plantas jóvenes y tiene lugar por la lluvia transportada por el viento (Daft & Leben, 1972). Hay datos queindican que el patógeno puede ser un epífito residente en las yemas, lo que daría lugar a una fuente continua de inóculo (Leben et al., 1968). Infecta a través de aperturas naturales o de heridas causadas por la abrasión de partículas de arena, lo que es corriente en suelos arenosos. Las lesionesfoliares al principioson pequeñas, angulares, hidrópicas, oscuras, y crecen hasta 1-2 mm de diámetro, se oscurecen a pardo oscuro o negro con un centro secoy una margen hidrópica rodeada por un halo amarillento estrecho; pueden coalescer produciendograndesáreas irregulares de tejido muerto. Los centros de las lesiones viejas pueden caerse y la hoja aparece rota y desgarrada; las hojas másviejas, inferiores, pueden caerse, y lashojas jOvenes y las plántulas se enanizan y desarrollan clorosis. Si afecta al punto de crecimiento de las plántulas suelen morir éstas. En los tallos pueden desarrollarse grandeslesiones negras. En las vainas las lesiones son inicialmente pequeñas e hidrópicas, creciendo posteriormente, coalesciendo y haciéndose pardo oscuro o negro;las semillas de estas vainas pueden aparecer cubiertaspor un mucus bacteriano. Las semillas infectadas tras la recolección
pueden aparecer arrugadas, con lesiones hundidas o realzadas, solamente con cambios de color o sin síntomas. La enfermedad se ve favorecida principalmente por tiempo húmedo y fresco. En Europa (EPPO 56) la enfermedad no ha causado grandes daños, perosi se aumentarael área de producción de soja pueden esperarse pérdidas del mismo tipo que las observadas en los USA, donde en el período de 1975-77 fue con mucho la enfermedad bacteriana más importante causandouna pérdida anual estimada de 62 millones de dólares (Kennedy & Alcorn, 1980). Por analogía con enfermedades similares de la judía común puede esperarse su control produciendo la semilla en áreas secas Y con riego de pie. Una rotación comparativamente corta debería bastar para eliminar la infección debida a restos de cosecha en campos, ya que no parece que el patógeno pueda sobrevivir así durante dos estaciones. Los programas de producción de semilla certificada deberían reducir los focos primarios (Parashar & Leben, 1972). Es difícil conseguir resistencia genética duradera debido a las numerosas razas de P. s . pv. glycinea. LELLIOTT
Pseudomonas syringae pv. helianthi (Kawamura)
Young et al. causa manchas pardas, angulares, en las hojas del girasol (Piening, 1976). Las hojas con tejido vascular infectado a menudo se arrugan debido al crecimiento más lento de los tejidos vasculares respecto a los de la lámina.
Pseudomonas syringae pv. lachrymans (Smith& Bryan) Young et al. P . s. pv. lachrymans (CM1 124) causa lesiones foliares angulares y manchado de frutos en cucurbitáceas, principalmente en pepino pero también en calabacín, calabaza, melón y Cucumis anguria. Es frecuente en todoslos lugares en que estasespecies se cultivan extensamente al aire libre siendo mucho menos frecuente en cultivos protegidos; también se ha señalado en calabacín amarillo y en otras calabazas. La enfermedad aparece primero en los cotiledones como lesiones irregulares hidrópicas, y en las hojas verdaderas como lesiones pardas, angulares e hidrópicas, que pueden secarse y desprenderse dejando la hoja desgarrada. En tallos Y peciolos aparecen lesiones hidrópicas cubiertas a veces conun exudado blanco. Las lesiones en fruto al principio son diminutas, circulares, hidrópicas, y de
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Bacterias I ellas puede exudar en condiciones húmedas un mucus blancuzco, translúcido, que se seca formando una costra blanca; si el patógeno penetra en profundidad o entran patógenos secundarios productores de podredumbres puede tener lugar la podredumbre del fruto. Pueden invadirse los tejidos vasculares de tallo y fruto. El patógeno se transmite por semilla y en ciertos climas puede invernw en restos de cosecha. Sedispersa por salpicaduras de lluvia, quizá por coleópteros y por herramientas de cultivo o por las manos de los agricultores, especialmente cuando las hojas están húmedas. La infección temprana causa una reducción importante de la producción y de la calidad del fruto. En Europa Oriental y la URSS la enfermedad puede ser de primera importancia en cultivos al aire libre. El tratamiento de semilla, con m e r c u r i a l e s o p o rt e r m o t e r a p i a( U m e k a wa & Watanabe, 1978), es eficaz, y en condiciones de campo las pulverizaciones con cobre llevan a cierto control. Cuando sea posible, se recomienda una rotación de tres años, reducción de restos de cosecha posiblemente afectados y evitar condensaciones de agua sobrela superficie de las plantas. LELLIOTT
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Pseudomonas syringae pv. mor¡ (Boyer & Lambert) Young et al. P . s. pv. mori causa necrosis de hoja y brote en la morera (Elliott, 1951). Se señalópor primera vez en Francia pero desde 1960 en Europa sólo se ha detectado enHungría y la URSS, donde la enfermedad parecesercomente y de suficienteimportancia como para que se recomiende su control con tratamientos químicos. Inicialmente aparecen lesiones foliares pequeñas, hidrópicas, quecrecen,se oscurecen a pardo o negrocon un halo amarillo y pueden coalescer; las hojas atacadas cuando jóvenes pueden deformarse; en las venas principales y secundarias las lesiones aparecen hundidas. En los brotes jóvenes aparecen rayas longitudinales traslúcidas que se oscureceny se rehúnden mientras las márgenes siguen traslúcidas; de laslenticelas puede rezumar un fluido bacteriano amarillento en forma de cirro. Puede invadir tanto la cortezacomo la madera y las ramas pueden sufrir muerte progresiva o crecer sólo de un lado; el anillado de los ramos jóvenes causa achaparramientodel árbol. Khurtsiya et al. (1979) han descrito una forma agresiva de la enfermedad con necrosis y destrucción de corteza Y madera de tallos de plantones. LELLIOTT
Pseudomonas s yringae pv. maculicola (McCulloch) Younget a/. P . s. pv. maculicola causa necrosis bacterianas de coles (Shackleton, 1966); es especialmente frecuente sobre repollo aunque también aparece sobre coliflor y coles de Bruselas; no es rara en la mayoría de las zonas en que secultivan estas especies; también se ha señalado en rábano, nabo y mostaza negra. Laslesiones foliares soninicialmente pequeñas, circulares, hidrópicas y centradas alrededor de los estomas; posteriormente se oscurecen y se necrosan en el centro, haciéndose pardo grisáceas, con un borde más oscuro, y tienen formas irregulares de 13 mm de diámetro;las lesiones puedentener un halo claro, estrecho y pueden coalescer; en tiempo húmedo pueden ser muy numerosas y a veces tienen lugar deformaciones de hojas; las hojas muy afectadas amarillean y se desprenden. Enla coliflor pueden aparecer decoloraciones. La epidemiología de la enfermedad no se ha investigado en profundidad, pero hay datos que indican que se transmite por semilla y que puedesobrevivir en restos de cosecha. En Europa la enfermedad sólo es importante ante veranos anormalmente húmedos. LELLIOTT
Pseudomonas syringae pv. morsprunorum (Wormald) Young et a/. Descripción básicu P . s . p v . m o r s p r u n o r u m s ed i s t i n g u ed e pv. syringae, con la que se ha asociado en frutales de hueso, por su crecimiento blanco en medio líquido nutriente con sacarosa, incapacidad de hidrolizar arbutina, utilización de tartrato pero no de lactato como única fuente de carbono y sensibilidad a ciertos fagos específicos (Garrett er al., 1966). Huéspedes P . s. PV. morsprunorum ataca a especies de Prunus Y es especialmente importante en cerezo, guindo, ciruelo y mirobolán; también puede causar problemas en otros frutales de hueso comoalmendro, melocotonero y albaricoquero y puede aparecer en especies ornamentales de Prunus. Especificidad de huésped
Se encuentran cepasespecializadas adaptadas a distintos huéspedes; en Inglaterra las cepas de cerezo
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Capítulo 6
se distinguen entre sí y de las de ciruelopor su sensibilidad a ciertos fagos específicos (grupo A7) Y por su incapacidad de invadir tanto por cicatrices foliares como por heridas; porel contrario, las cepas de ciruelo son insensibles a estos fagos y sólo infectan por heridas. Hay dos razas que se diferencian en su sensibilidad a fagos y en algunas características bioquímicas, y que muestran especialización patogénica para distintos cultivares de cerezo.También se han señalado tipos adaptados a huésped en albaricoquero y , en Yugoslavia, en ciruelo. Distribucibn geogrrifica
P . s. pv. morsprunorum se encuentra principalmente en Europa, donde estámuy extendido (CM1 132). Recientemente se ha confirmadotambién su presencia en Australia, Africa del Sur y en los USA. Enjermedad
P. s. pv. morsprunorum causa en sus huéspedes muerte progresiva y chancro típicos, con síntomas prácticamente indistinguibles de los causados por el pv. syringae. Tiene un ciclo vital bien definido, con un estadio invernal en chancro que alterna con un estadio estival de necrosis foliar. En cerezo y mirobolán los chancros se originan en otoño o invierno; normalmente se encuentran en las ramas, originándose principalmente a partir de la infección de las cicatrices foliares de los dardos fructíferos;también se encuentran en las horquilladuras. Los chancros aparecen enprimavera como depresionespoco profundas de la corteza y, en algunoshuéspedes como el cerezo, aparecen a menudo en su superficie glóbulos de goma color ámbar; la producción de goma aumenta posteriormente y puede ser el primer signo de infección en las ramas más viejas y engrosadas. La muerte progresiva puede tener lugar en cualquier momento de la estación de crecimiento cuando el chancro anilla a una rama o al tronco; el momento de su aparición depende de la edad de la rama afectada y de cuándo se anilló. En las ramas jóvenes las yemas pueden no brotar o las hojas marchitarse muy pronto tras la brotación; en las ramas más antiguas, o cuando el tronco seanilla, la muerte progresiva no aparecea menudo hasta final de julio. La sensibilidad de los ciruelos es máxima durante LOS seis primeros años, especialmente en cuanto a infecciones de ramas. En este huésped no se infectan las cicatrices foliares y la producción de goma es menos frecuente y menos evidente que en el cerezo. Los chancros pueden extenderse por toda la longitud del tronco, y si están limitados a un lado,
aparecen como depresiones de la corteza en forma de banda. Si se anilla el tronco tiene lugar la muerte del árbol, normalmente no más tarde de julio. Normalmente los chancros no son perennes y durante el verano, cuando el tejido meristemático es especialmente activo, los árboles son inmunes a infecciones causantes de chancros. En cerezo la primera infección del estado estival que se manifiesta por lesiones foliares tienelugar en las hojas jóvenes de los dardos fructíferos después de la caída de los pétalos; en el ciruelo es algo más tardía. Las hojas duen expansión de los ramospuedeninfectarse rante el verano; cuando las hojas maduran son resistentes a infecciones posteriores. Las lesiones foliares son pardo oscuro, circulares o ligeramente angulares y de unos 2 mm de diámetro; a menudo las lesiones adyacentes coalescen formando grandes áreas de tejido necrosado, especialmente cerca de las márgenes y del ápice foliar; a veces las lesiones están rodeadas de un halo amarillo, especialmente en ciruelo. Durante el verano las lesiones se desprenden, dando lugar a un efecto de ‘perdigonado’. Epiderniolo&
El tiempo húmedo favorece al chancro bacteriano como a muchas otras enfermedades bacterianas. La lluvia, especialmente acompañada de vientos fuertes, moviliza y distribuye la abundante población epifítica del patógeno, lo que puede llevar a la infección por los estomas y a las lesiones en hojas; ocasionalmente esta etapaalcanza proporciones epidémicas en la primavera. En el otoño el inóculo lavado por la lluvia hasta las cicatrices foliares recientes es absorbidopor la tensión negativa del sistema vascular hasta los extremos rotos delos vasos de los rastros foliares,especialmente cuando los vientos fuertes hayan causado una defoliación prematura. Las poblaciones de la superficie de la hoja tienden a aumentar durante el tiempo fresco y húmedo Y decrecer durante tiempo cálido y seco; en las áreas en que prevalecen estas condiciones durante largos períodos estivales, p. ej., el Sur de Europa Y los países mediterráneos, su cuantíadesciende tanto que dejan de detectarse hasta que vuelve el tiempo fresco.La bacteriainverna en asociación con el huésped, saprofíticamente, en las yemas o en los tejidos leñosos, p. ej., después de la infección de las cicatricesfoliares. Las ramastambiénpueden infectarse por heridas causadas, por ejemplo, por daños mecánicos, por rozaduras de ataduras, por herviboros, por grietas causadas por el frío invernal o por aperturas naturales como las lenticelas. LOS
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Bacterias I chancro3 más largos se debena infecciones durante el período de máxima dormición, que aparentemente coincide con poblacionesmuy bajas del patógeno. Importancia econrimica Las pérdidas son difíciles de estimar, pero en las áreasenque las condicionesfavorecen la enfermedad la mortalidad de árboles jóvenes, especialmente de ciruelos,puede ser elevada.En otros huéspedes la infección durante los primeros anos puede afectar gravemente a la formación del árbol. La infección de los árboles más viejos es engeneral ligera y sólo causa la muerte de ramas pequeñas o de dardos fructíferos, causando ciertas pérdidas de producción difíciles de evaluar; cuando se anillan las ramas principales de los árboles viejos los daños son más aparentes. Control
La escasez de bactericidas y la prohibición del uso de antibióticos en la mayor parte de los países europeos significa que los únicos compuestos efectivos para su control son los fungicidas cúpricos, por ejemplo, el caldo bordelés en sus distintas formulaciones. Lafase primaveral de lesionesfoliares puede controlarse porun caldo bordelés débil ( I :1 I / 2: 100) que contenga un aceite vegetal (p. ej., aceite de semilla de algodón o aceite de colza a 3 I por cada 400 I) para minimizar la fitotoxicidad, pero raras veces el riesgo de danos debidos a este estadio de la enfermedad justifica el riesgo de utilizar unos compuestos a los que algunoshuéspedes o cultivares son sensibles. La infección ototial de las cicatrices foliares del cerezo puede controlarse si la población epífita se reduce de forma importante por tres tratamientos con caldo bordelés aplicados con intervalos de unas tres semanas, cubriendo el período desde el inicio de la caída de la hoja y utilizando concentraciones de cobre cadavez mayores, según se acerca el momento de la defoliación natural, p. ej. 4:6:100, 6:9:100 (ambas con aceite vegetal para impedir una defoliación prematura Y, por tanto, efectos deletéreos sobreel vigor del árbol) y , por último, cuando la caída de la hoja es inminente, un caldo bordelés a 10:15: 100. No existe un plan fiable de tratamientospara el ciruelo, aunque se han indicado tratamientos invernales con caldo bordelés. NO hay huéspedes completamente inmunes en la enfermedad, Pero en distintos países se han realizado ensayos utilizandocolecciones de las variedades más cultivadas Y se ha visto que algunas tie-
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nen un grado considerable de resistencia. Muchos países desarrollan programasde mejora genética, en los que uno de los criterios en los que se basa la selección es la resistencia al chancro bacteriano. Los patrones modernos semienanizantes tienen mayor resistencia al chancro que los antiguos más vigorosos a los que reemplazan, pero como paraque sean suficientemente productivos debenmantenerse al con tamaños reducidos,laspérdidasdebidas chancro, especialmente en ciruelo, continuarán hasta que aparezcan nuevos cultivares resistentes a la enfermedad. Los brotes y ramas vigorosos de árboles sobre suelos bien drenados, profundos y buenos, tienden a ser más susceptibles que los de árboles menos vigorosos o de árboles deficientes en nitrógeno; existe cierta evidencia que bajos niveles de potasio favorecen la enfermedad. El poner guardas que eviten los daños de animales en el tronco y el prestar atención a las ataduras delos árboles apilados reducirá, posiblemente, los puntos de entrada de la bacteria. Importancia en investigación Los tipos de fagos de este organismo, adaptados al huésped y estables, constituyenun sistema útil para estudiar las infecciones mixtas y cruzadas enla epidemiología del patógeno; también han sido valiosos para investigar la genética del patógeno y el papel de los componentes de la pared celular como determinantes de virulencia y de factores de especif i c i d a dd eh u é s p e de ne s t o so r g a n i s m o s (Cross & Garrett, 1970; Garrett et al., 1974). GARRETT
Pseudomonas syringae pv. persicae (Prunier et al.) Young et al. Descripcidn básica P . s . PV.aersicae pertenece al grupo la de las pseudomonas fluorescentes (Prunier et al., 1970). No produce pigmento fluorescente en medio King B, pero una proporción de cepas (un 80%) produce un pigmento fluorescente en un medio alternativo, CSGA (Luisetti et al., 1972). No hidroliza a esculina ni a arbutina ni, a excepción de dos cepas nuevas, gelatina; en medio mínimo produce ácidos a partir de glicerol, manitol, sorbitol y sacarosa, pero no a partir de eritritol o inositol; no metaboliza los ácidos orgánicos utilizados normalmente para diferenciar las especies del grupo la, como son el DL-lactato,
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Capítulo 6
D(-) tartrado Y DL(+) tartrado; utiliza malonato. P . s. PV. persicae tiene muchos antígenos en común con otros patovares deP . syringae, concretamente con 10s PVS. tomato, savastanoi, glycinea, garcae, papulans Y especialmente syringae; por esta razón los antisneros al pv. persicae deben utilizarse con cuidado en la diagnosis o detección.
algunos cultivares, especialmente en nectarinas, el patógeno también puede iniciar la infección de frutos, en los que produce pequeñas lesiones superficialesamenudo cubiertas de goma. Los ataques graves a fruto pueden reducir de forma importante la cantidad y calidad de la cosecha. Epidemiología
Huéspedes
P . s. PV. persicae entra en los tejidos a través de las cicatrices foliares o de heridas, que pueden ser de poda o microlesiones producidas en las yemas durante períodos en que la temperatura del aire es menor de O" C. El pv. persicae es capaz de inducir la formación de cristales de hielo a-3" C hasta-5" C. Distribución geogrcifica Los tejidosdelmelocotoneroson susceptibles al patógeno durante el invierno; la probabilidad de inLa enfermedad se observó porprimera vez en el SE fección es máxima cuando la contaminación tiene de Francia en1966 en un foco limitado en Ardeche, lugar al final del otoño; durante la estación vegese extendió continuamente en Ardeche hasta 1973, tativa los tejidosson resistentes a la bacteria. El y en 1975 aparecieron nuevos focosal otro lado del pv. persicae inverna en yema y en chancros y tiene Ródano, prosiguiendo su extensión; enla actualidad también una fase epifita; se recuperan altos niveles se encuentra en seis departamentos: Ardeche, DrBy RhBne; las otras áreas fran- populacionales en primavera a partir de flores y home, Card, Isere, Loire jas (1O6--lO7~hoja), y en otoño, a partir de hojas cesas decultivo de melocotonero permanecen hasta (10'-106xhoja); esas bacterias de la superficiefoliar ahora libres de la enfermedad. No hay datos sobre son las responsables de las infecciones por las cisu aparición en otros países (EPPO 145). catrices foliares que empiezan a la caída de la hoja. Las temperaturas bajo O" C durante el invierno y la Ertfermedad deficiencia del suelo en algunos nutrientes aumenta la gravedad de la muerte progresiva. El desarrollo P . s. pv. persicae causa una muerte progresiva bacde las lesiones en hojas y en frutos se ve muy fateriana. El síntoma más típico es el desarrollo duvorecido por lluvias primaverales. El inóculo se disrante el invierno de un cambio de coloración verpersa eficazmente por la lluvia y el viento. doso o parduzco alrededor de las yemas, principalmenteen las ramasjóvenes;posteriormente la necrosis se extiende a lo largo de la rama, progreImportancia económica sando a menudo a ramas más viejas y a veces al La enfermedad tiene gran importancia económica, tronco; el anillado de ramas o tronco causa una produciendo la muerte de árboles jóvenes (menores muerte progresiva más o menos rápida del árbol, de 5-6 anos, que son claramente los más susceptique puede observarse al principio de la primavera bles), lo que puede tener lugar en un solo invierno. o a lo largo de toda la estación de crecimiento, e Desde 1966 a 1982 se ha señalado la muerte de más incluso durante el verano o el otoño. En cultivares de un millón de árboles. menos susceptibles la extensión de las lesiones es menor y sólo causa chancros en ramas o troncos: los chancros también pueden tener lugar por infecControl ción a través de heridas de poda. Las Yemas conLas prácticas sanitarias, principalmente la erraditaminadas conel pv. persicae pueden morir durante cación e incineración de ramas o árboles enfermos, el invierno, permitiendo a la bacteria la invasión de son una de las vías principales de proteger los melos tejidos vecinos; cuando las yemas enfermas se locotoneros contra lainfección. No existen cultilocalizan en el tronco o en la horquilladura pueden vares resistentes a la muerte progresiva bacteriana, ser responsables de una muerte progresiva rápida aunque algunos son tolerantes; se ha aconsejado a de los árboles. Pueden aparecer lesiones foliares, los agricultores no plantar cultivares muy suscepespecialmente durantelas primaveras lluviosas: tietibles. Dado que se ha demostrado que las heridas nen 1-2 mm de ancho, rodeadas por un halo cloróde poda son responsables del desarrollo de chantico, y al final del verano dan lugar a orificios. En
P . s. pv. persicae sólo es patógeno de melocotoneros y nectarinas; las inoculaciones artificiales de otras especies de Prunus no tienen éxito.
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Bacterias I cros,se recomienda unapodatardía; lasherramientas deben desinfectarse con frecuencia Paraimpedir la contaminación deheridas, y lasheridas grandes deben protegersecon una mezcla desinfectante. Puede realizarse un control químico pulverizando con oxicloruro, sulfato o hidróxido de cobre durante la caída dela hoja; la protección más eficaz se obtienecon 4 ó 5 pulverizaciones (concentración de cobre deI25 g/hl); la primera pulverización debe hacerse cuando se ha caído aproximadamente el 5% de la hoja (Prunier et al., 1974).
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en variedades enanas. Se han senalado cepas del patógeno que no producen halo, pero el que este síntoma característicono aparezca puede deberse a temperatura ambiente elevada más bien que a cepas que no produzcan toxinas. Distribución geogrfica
Se encuentraen todas las regiones en que se cultiva comercialmente la judía común. Erfermedad
Importancia en investigación
En la patogeneicidad está implicada una toxina sue es distinta dela syringomicina o de la syringotoxina producidas por las cepas del patovar syringae. Se han señalado diferencias de patogeneicidad entre cepas; las cepas sonuna mezclade células virulentas y avirulentas y la proporción de células virulentas en una cepa determina su virulencia; se está estudiando el efecto dealgunos factores (p. ej., huésped, suelo, clima) en esteequilibrio (Luisetti et a l . , 1981). LUISETTI
Pseudomonas syringae pv. phaseolicola (Burkholder) Young et al. Descripción básica Pseudomonas syringae p v . phaseolicola es un miembro típicodel grupo la LOPAT dela sección I. Huéspedes
El cultivo importante atacado es la judía común, enana o de enrame, pero tambiénson huéspedes var. macrocarpus, naturales Phaseoluslunatus P .a t r o p u r t u r e u s ,P .r a d i a t u s ,P .a u r e I I s , P . multfflorus, Pueraria thumhergiana y Pachyrrhizus erosus; sin embargo, se necesita interpretar estos datoscon precaución, ya que la gama de huéspedes de los patovares de P . syringae en leguminosas es dudosa y puede haber solapes. Especialización de huésped
En general, se reconocen dos razas (1 y 2) del patógeno en base a la patogeneicidad de la judía enana cv. Red Mexican UI-3; las razas se diferencian en cuanto a su reacción al fago 12s (Hale & Taylor, 1973); en algunospaíses la raza 1 es mucho más corriente en variedades trepadoras rojas y la raza 2
El síntoma máscaracterístico dela enfermedad (grasa) es unalesión pequeña, angular,hidrópica, en las hojas, rodeada por un halo ancho verde pálido o verde amarillento de hasta 2,5 cm de diámetro, que de la fase debe a la producción por el patógeno seolotoxina; las lesiones pueden coalescer, empardecer y secarse. La producción de halo depende de la cepa y de la temperatura ambiente (óptimo 162 0 C), inhibiéndosea temperaturasdemásde 22" C; aparentemente, se debe a la inhibición de la ornitina carbamil transferasa, lo que posiblemente s e at a m b i é ne lm e c a n i s m op o re lc u a le l pv. phaseolicola inhibe gravemente la nodulación de la judía por Rhizobium phaseoli (Hale & Shanks, 1983). En el tallo las lesiones a menudo aparecen hundidas; en las vainas aparecen lesiones redondas, hidrópicas, inicialmente de aspectograso y de hasta 1 cm de diámetro, pueden coalescer y posteriormente se secan, se hacen irregulares y toman una coloración rojo ladrillo a pardo. Estos síntomas a menudo son parecidos alos debidos aXanthornonas campestris pv. phaseoli (ver este), que, sin embargo, nunca produce los halos característicos y cuyo exudado es amarillo, en vez de plateadoo cremoso. Los síntomas sistémicos a menudose limitan a achaparramiento, marchitez reversible, clorosis, mosaico foliar Y malformación de hojas,especialmente cuando se deben directamente a unainfección a partir de semilla. Otro síntoma sistémico corriente en plantas nacidas de semillas infectadas es un anillado del tallo o una podredumbre de nudos al principio de la formación de vainas: en el primer nudo aparecen pequeñas áreas hidrópicas que aumentan hasta rodear el tallo y posteriormente toman una coloración ámbar; las plantas pueden romperse en este nudo. La infección de semilla también puede producir plántulas con puntos de crecimiento dañados o muertos o con lesiones irregulares pardo negruzcas en los cotiledones. Si la infección sistémica se ha producido a travésde las venas de la hoja pueden aparecer
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áreas hidrópicas rojizas adyacentes a las venas; si se debe a penetración por el peciolo, la vena principal Y sus ramificaciones aparecen al principio hidrópicas Y posteriormente rojo ladrillo. La infección del tallo da lugar a estrías rojizas longitudinales en la superficie, que a menudo se abren. Las lesiones en la vaina pueden implicar a los elementos vasculares de las suturas dorsal y ventral, causando lesionesalargadas en los tejidos vecinos. Las semillas infectadas pueden no mostrar síntomas, tener áreas con cambios de coloración en las testas (que sólo se ven con facilidad en las variedades de semilla blanca o de color claro) o aparecer arrugadas y encogidas. Zaumeyer & Thomas ( 1957) dan una buena descripción de los síntomas. Taylor (1970) mantiene que el PV. ahaseolicola puede identificarse a gran escala Y con facilidad utilizando tres fagos específicos Y un antígeno termoestable. Epidemiología
Los focos primarios en los cultivos se deben a semilla infectada o a malas hierbas infectadas; en la mayor parte de los climas la invernación en suelo o en restos de cosechas infrecuente es o no tiene lugar. En el cultivo la enfermedad se dispersa por salpicaduras delluvia a partir de la superficie de lesiones en las plantas infectadas, y esta dispersión secundaria puede extenderse hasta 30 m desde un foco primario a favor del viento; por tanto, si las condicionesson favorables, basta un foco en 1O.OOO plantas para producir una epidemia; sin embargo no todas las semillas infectadas dan lugar a plantas infectadas, y en condiciones ambientales favorables se produce una dispersión significativa a partir de un grado deinfección de semilla de 1:2.000, pero no de 1:20.000 (Trigalet & Bidaud, 1978). Aunque la enfermedad a menudo es sistémica, existen datos (Taylor et al., 1979a) de quela infección de semillas se debe principalmente a penetración directa de la vainaapartir de lesionessuperficiales.También puede contaminarse la semilla con restos infectados, lo que puede ser difícil de eliminar por desinfección de semilla (Grogan & Kimble, 1967).
tivares son más susceptibles, es probablemente la enfermedad más importante de las judías enanas y de enrame; Keyworth (1969) ha señalado pérdidas del 12,5% e infección de vaina del 34% a partir de infección primaria del 0,4% y pérdidas del 43% e infección de vaina del 62,5% a partir de infecciones primarias del 2,6%. Control
U n control bueno, pero no siempre adecuado, del inóculo portado en la semilla se obtiene tratando ésta con polvos mojables de estreptomicina o kal sugamicina (Taylor & Dudley, 1977) o porcalor seco (Belletti & Tamietti, 1982). Puede indexarse la semilla por métodos bacteriológicos o sobre huéspedes, pero la muestra necesaria para detectar una infección de I : 1O.OOO es demasiado grande; el tamaño de las muestras encultivares de semilla blanca puedereducirsehaciendounaprospección inicial con U V , que concentra las semillas afectadas en muestras suficientemente pequehas como para indexar (Wharton,1967; Parker & Dean, 1968). El mejor método de control en áreas de pluviometría elevada es la producción de la semilla de siembra en climas áridos, utilizando riegos de pie e inspecciones de campo, peroincluso cuando esto secombina con tratamientos a semilla la eliminación del inóculo en las partidas no puede lograrse en una sola estación (Grogan & Kimble, 1967). En América del Norte, Europa y en Nueva Zelanda se ha conseguido un buen control de la infección foliar y de vaina mediante 2-4 tratamientos con compuestos cúpricos o con estreptomicina desde la floración al c u ~ a d ode frutos, pero los modelos elaborados por Taylor et al. (1979b) indican que en algunos países los tratamientos sistemáticos pueden no ser rentables económicamente si se trata la semilla. En Europa probablemente el mejor control alargo plazo se obtenga mejorando cultivares para tolerancia. LELLIOTT
Pseudomonas syringae pv. pisi (Sackett)Young et al.
Importancia econcirnica
Huéspedes
En América del Norte, dondela mayoría de los cultivares llevan cierta resistencia a la grasa, ésta, aunque menos importante que la quema bacteriana debida a X . campestri phaseoli, es aún una enfermedadimportante,quecausóen 1976 pérdidas estimadas en dos millones de dólares (Kennedy & Alcorn, 1980). En Europa, donde los cul-
El huésped de importancia económicaes el guisante, en cultivo extensivo y hortícola. P. s . PV. ~ i s tami bién ataca a Vicia benghalensis Y se ha señalado en especies deLablab, Lathyrus Y Visna, Pero dada la d i f i c u l t a dd ed i f e r e n c i a r los p a t o v a r e sd e p . syringae en leguminosas, estas citas deben tratarse con circunspección.
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Bacterias I
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síntomas suelen empezar en el tallo, cerca del cuello, como lesioneshidrópicas, posteriormente verde oliva a morado parduzco, que se extienden hacia arriba hasta las estipulas y los foliolos; las venas de éstos empardecen con un dibujo característico en Distribución geogr6fica abanico y los tejidos intervenales aparecen hidróLa enfermedad causada por el pv. pisi aparece en picos, amarilleando y empardeciendo posteriormenla mayoría de las áreas de cultivo de guisante Y es te y, finalmente, secándose y adquiriendo una texparticularmente frecuente enAmérica delNorte. En tura papirácea (Boelama, 1972). Las hojas se infecEuropa se encuentra localmente en Bulgaria, Gretan por vía de los estomas y de heridas;en los tallos cia, Hungría, Italia, Rumania, URSS Y Yugoslavia. el patógeno puede invadir al córtex y tambiénla Ha aparecido esporádicamente en muchospaíses médula. La semilla puede invadirse a través del fudel NO de Europa (EPPO 57). nículo y del micropilo o contaminarse externamente, y también puede infectarse o infestarse durante la cosecha por contacto con semillas enfermas de Edermedad y epidemiología plantas infectadas o con la maquinaria de recolecLa enfermedad (Young & Dye, 1970) se transmite ción. P. syringae pv. syringae puede causar en depor semilla y los focos primarios en campo se deben, terminadas condiciones de otoño e invierno síntoen la mayor parte delos casos, a plantas nacidas de los delpv. pis; (Taymasindistinguiblesde semilla infectada o infestada; aunque conmenor frelor & Dye, 1972). cuencia (excepto en parcelas en que secultiva guisante todos los años), pueden originarse también a Importancia económica partir de restos de plantas que hanpermanecido durante el invierno, rebrotes enfermos de guisante Ha habido períodos en que estaenfermedad ha cauo plantas de la mala hierba veza púrpura (Vicia sado pérdidas importantes en América del Norte, benghalensis), que pueden aparecer atacadas graNueva Zelanda y Argentina (en Wisconsin, por ejemvemente. Durante lluvias con viento la dispersión a plo, sólo seguía en importancia a las podredumbres partir de estos focos primarios puede ser rápida, radiculares), y en Europa Oriental se han señalado especialmente cuandola susceptibilidad de las planalgunos ataques graves. Es difícil entender por qué tas se ha visto aumentada por daños pasajeros de la enfermedad no es tan grave y solamente aparece helada (Boelama, 1972); también puede dispersarse raramente en Europa Occidental, a no ser que las en agua de drenajeo de riego, por contacto, por la razas del pv. pisi comunes en las zonas donde en maquinaria de cultivo y de recolección y posibleEuropa Occidental se multiplica, o de donde se immente por insectos vectores. Entiempo lluvioso las porta la semilla, tengan poca virulencia para los cullesiones en los foliolos y en las vainas son al printivares que se cultivan en ella. cipio pequeñas, redondas,ovales o irregulares, verde oscuro e hidrópicas; posteriormente aumentany Control sehacen angulares,limitadasporlasvenas. Las lesionespuedenproducir un exudadobacteriano Puede controlarse tratando la semilla con estrepcremoso que puede secarse dando lugar a un barniz tomicina, lo que estáprohibido en la mayoría de los brillante. En los foliolos las lesiones amarillean,luepaíses; aparte de esto, la certificación de semilla y go empardecen y se secan; enlas vainas, durante la especialmente su producción en áreas secas y con maduración, las lesiones aparecen hundidas y verde riego de pie son los principales métodos de control pardo y pueden estar limitadas a una banda estrecha recomendados. a lo largo de las suturas; la invasión del interior de LELLIOTT lavaina por la sutura dorsal puede hacer que la semilla aparezca cubierta por un mucus bacteriano o tenga decoloraciones pardo amarillento o aparezca Pseudomonas syringae pv. porri arrugada y con unalesión hidrópicacerca delhílum. Samson & Benjama A menudo se infectan los sépalos, extendiéndosela infección posteriormente a las flores, lo que puede p . S. PV. porri sólo ataca al puerro (Allium porrum). causar la muerte de los capullos florales. En tallos Se ha señalado en Inglaterra, Nueva Zelanda y FranY peciolos pueden desarrollarse estrías moradoparcia(Lelliott, 1952; Samson et a l . , 1981; Samduzco que coalescen y causan la marchitez de los son & Bemiama, 1986). La enfermedad es una netallos. En tiempo seco con heladas ocasionales los crosis bacteriana típica de las partes aéreas de la
Especialización de huésped Se conocen cinco razas del pv. pisi en base ala reacción diferencial de cultivares de guisante.
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Planta; en las hojas jóvenes aparecen bandas hidróPicas que posteriormenteamarillean y pueden agrietarse Y pudrirse; al continuar el crecimiento de la Parte sana de la hoja, ésta se enrolla dando un aspecto rizado típico a la planta joven enferma. Las hojas viejas sólo muestran lesiones amarillas hidrópicas, a menudo asociadas con heridas. Los escapos floralesson muy susceptibles, desarrollan áreas grandes, profundas, verdes, hidrópicas, a menudo con un exudado gomoso, que dan lugar a lesiones deprimidas amarillas Y pardas. En los cultivos para producción de semilla las lesiones en tallo causan deformaciones ensacacorchos y , si lo anillan, la muerte de las inflorescencias. Según las condiciones ambientales,la enfermedad puede afectar a cualquier estadio de la planta. Las fuentes de inóculo aparentemente son las semillas. En las áreas en las que se cultivan los puerros durante todo el ano la diseminación proviene de parcelas enfermas vecinas; sin embargo, el que la semilla infectada dé lugar a plantas individuales o a rodales infectados depende de las condiciones de clima, suelo y fertilización. Las pérdidaspueden tener importancia en las parcelas grandes, en las que la extensión de los primeros focos puede llevar a que se abandonen partes en estado de plántula; no se han estimado pérdidas. La incidencia de la enfermedadpuededisminuirsecontratamientos de productos cúpricos y prácticas culturales como fertilización moderada. SAMSOM
Pseudomonas syringae pv. sesami (Malkoff) Young et al. causa lesionesfoliares en sésamoen Asia Oriental, las Américas, Africa, India, Bulgaria, Grecia y Yugoslavia (SutiC & Towson, 1962). Se han senaladodosrazas fisiológicas. Se transmite por semilla. Pseudomonassyringae pv. striafaciens (Elliott) la Young et al. causa una enfermedad parecida a debida a P. S. pv. coronafaciens (ver éste), except0 que las lesiones son más en forma de banda que ovales. Algunos investigadores (Tessi, 1953; Harder & Harris, 1973) consideran a los dos como sinónimos y que el mismo organismo causa síntomas distintos.
Pseudomonas syringae pv. syringae van Hall Descripción básica La bacteria puede distinguirse de pseudomonas saprofiticas por las pruebas LOPAT (Lelliott et al.,
1966) Y de otras pseudomonas fitopatógenas fluorescentes por la utilización como única fuente de carbono de L-lactato.
Huéspedes p. s. PV. syringae ataca a una gama de huéspedes
muy amplia. En Europa causa chancro bacteriano de los frutales de hueso, con síntomas indistinguibles de los debidos al pv. morsprunorum (ver éste) (Cameron, 1962); podredumbre de flores en lilo, peral Y cítricos: podredumbres y necrosis de flores y hojas en cereales, incluyendo mijo, sorgo, maíz y trigo; ampollas en manzano; lesiones foliares y necrosis en huéspedes herbáceos, como trébol,chícharo, alfalfa, mostaza negra, cilantro y pimiento; muerte progresiva de árbolesy arbustos, incluyendo aguacate, nogal, majuelo y los ornamentales zumaque, serbal,abedul,cotoneaster, roble,laurel, piracanta y magnolia. Especializacicin de huésped Dado que los aislados de distintos huéspedes varían en su gama de huéspedes y que ningún aislado infecta a todos los huéspedessenalados, probablemente el pv. syringae debería dividirse en distintos patovares. Se han señalado sensibilidades a fagos relacionadas con el huésped. Los aislados varían en la capacidad de producir siringomicina, pero la producción de toxina in vitro aparentemente no se correlaciona con la virulencia en campo. Distribución geogrújka El patógeno está ampliamente distribuidoen frutales de hueso y en cítricos en toda Europa y en otras regiones templadas del mundo (CM1 336). Su distribución en algunos huéspedes, p. ej. judía, esmás limitada. Edermedad y epidemiología Los síntomas en peral a veces se confunden con los debidos al fuego bacteriano (Erwinia amylovora,ver éste), especialmente cuando la infección se extiende desde el dardo (Billing et al., 1960). La mancha parda dela judía causada porel PV. syringae (Rudolph, 1979) se diferencia de la grasa (PV. phaseolicola) en que no hay un halo que rodeea la lesión pardorojiza. El pv. syringae se dispersa fácilmente por lluvias con viento y penetra en los tejidos del huésped a través de los estomas, nectarios u otras aperturas como heridas de poda, de insectos o daños de gra-
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Bacterias 1 nizo. Causa lesiones en hojas jóvenes, tallos y frutos y chancros, seca de brotes y muerte progresiva en huéspedes leñosos. La mancha parda de la judía puede transmitirse por semilla. Un factor de predisposición para el ataque a cítricos y a flores de peral y lilo es el daño porbaja temperatura deflores o frutos recién cuajados; las temperaturas invernates bajo cero favorecen el chancro bacteriano de los frutales de hueso, especialmente del albaricoquero en Europa Oriental. La capacidad de nuclear hielo del pv. syringae aumenta el daño de heladas en varios huéspedes. La supervivencia del patógeno como epífito se favorece por condiciones frescas y húmedas; cuandoel tiempo escálido y seco su cuantía disminuye. Importancia económica
Las pérdidas debidas a este patógeno no están bien documentadas y son difíciles de estimar,pero cuando las condiciones son favorables a la bacteria las pérdidas de producciónpueden ser elevadas. En Hungría se han señalado casos del 40% de muerte dealbaricoquerosde 5-6 años, y en Yugoslavia, muertes progresivasmasivas; en Noruega se han señalado pérdidas de hasta el 25% en cerezo y ciruelo en vivero. Globalmente, este patógeno causa más pérdidas de las que en general se consideran. Control
La única forma eficaz de controlar la bacteria es tratando con caldo bordelés en sus distintasformutaciones; el momento y la concentración variarán según el cultivo, pero se debe tratar de reducir la población epifítica del patógeno en los períodos en los que el huésped es más susceptible a la infección y de utilizar concentraciones que no sean fitotóxicas. En albaricoquero y melocotonero la incidencia del chancro y de la muerte progresiva pueden reducirse podando tras la floración.
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sobre su patogeneicidad a soja (Clayton, 1950). El nombre de 'quemazón', ampliamente utilizado para designar la enfermedad, describe adecuadamentela velocidad a que puede extenderse enlos semilleros en los queexistecomouna podredumbre de las hojas jóvenes, que se extiende a toda la planta o, en las hojas maduras, como unalesión rodeada por un halo clorótico típico de estas enfermedades causadas por los patovares de P . syringae. La enfermedad se transmite por semilla y puede invernar en restos de plantas. El tiempo fresco y húmedo y los vientos fuertes favorecen la dispersión y la infección. Los ataquesmás graves normalmente tienen lugar en los semilleros, donde la enfermedad puede alcanzar proporcionesepidémicas; en las plantaciones reduce tanto la cantidad como la calidad de la hoja. Es una de las enfermedades más importantes del tabaco en muchas partes del mundo, y en Europa se ha señalado como una enfermedad importante en la URSS, Alemania, Yugoslavia y Bulgaria. En los países en los que sepermite su uso se obtiene un control casi total pulverizando con estreptomicina a 200 ppm. Se puede obtener buen control tratanto semilla,desinfectando las estructuras de los semilleros y, cuando sea posible, esterilizando a vapor el suelo de los semilleros y protegiendo éstos delviento, en combinación con tres tratamientos de caldo bordelés (4-2-50) a 4050 lil00 m' del semillero a intervalos de 10-14 días, empezando justo antes de la emergencia. Se han mejorado cultivares resistentes (Raeber, 1966). LELLIOTT
Pseudomonas syringae pv. tomato (Okabe)Young et al. Descripción básica
La bacteria sólo se distingue de otros miembros del grupo Ia LOPAT por su especialización de huésped.
GARRETT
Huésped
Pseudomonas syringae pv. tabaci (Wolf & Foster) Young et a/. P . s. pv. tabaci causa una enfermedad importante del tabaco en todaslas regiones principalesdel mundo en que se cultiva. Probablemente existan razas fisiológicas, ya que Ono (1979) ha descrito en Japón una cepa patogénica a cultivares resistentes. En la naturaleza se encuentran cepas que no producen toxinas y que previamente se habían adscrito a 'P. angulata'. Se deben rechazar informes antiguos
El Único huésped es el tomate. Distribución geogrcifica
Se encuentra en todo el mundo, seguramente por transmitirse por semilla, y se ha señalado en casi todos los países en los que se cultiva tomate. Ettferrnedad P . s. PV. tomato causa lesiones necróticas bacterianas e infecta casi cualquierparte de su huésped. En
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Capítulo 6
lashojas los síntomas son lesiones pequeñas (13 mm de diámetro) pardo oscuroa negras, que normalmente están rodeadas por un halo amarillo bien definido; este halo clorótico puede ser muy ancho, 10 que se correlaciona con la producción por parte del patógeno de la toxina coronatina, inductora de clorosis, o muy estrecho, lo que secorrelaciona con la producción por partedel patógeno de otra toxina no relacionada químicamente conla coronatina. Las lesiones, que se encuentran sobre todala superficie foliar, son más numerosas en la periferia de la Iámina, pueden coalescer dando lugar a áreas necróticas pardo oscuro, irregulares, principalmente en la periferia, o estriados necróticos a lo largo de las venas primarias o secundarias dela lámina. En tallo, pedúnculos y peciolos se forman lesiones hidrópicas, irregulares, pardo oscuras, que coalescen formando grandes 'quemaduras', quequedan limitadas a los tejidos epidérmicos y no penetran en los tejidos cambiales y vasculares; estas lesiones no aparecen rodeadas de un halo amarillo y en los estadios iniciales se parecen a las debidas a Alternaria solani o a Phytophthora irlfestans, a las que también se asemejan las necrosis de los bordes de las hojas. En los frutos los síntomas son lesiones pequeñas, irregulares, pardo oscuroa negro, ligeramente llevadas, superficiales y limitadas a los tejidos epidérmicos. La bacteria puede invadir también los tejidos vascularescausando un enanismograve y un ligero cambio de color de los vasos xilemáticos. También se ha señalado que el patógeno infecta a las raíces causando cambios de coloración. Epidemiología P . s . pv. tomato se transmite por semilla y persiste en las semillas infectadas hasta 20 años. En las semillas infectadas se encuentra como agregados celulares en cavidades y orificios, desde donde puede iniciar la enfermedad si la semilla germina en condiciones favorables (Devash et al., 1980). También se le considera un patógeno transmitido porel suelo, aunque no necesariamente un habitante del suelo; se ha encontrado en la rizosfera de muchas plantas que no son huésped (Schneider & Grogan, 1977). A partir del suelo o de semillas infectadas, la bacteria coloniza las hojas y otras superficies de la parte aérea del tomate, donde puede establecerse Y mantenerse como residente bajocondicionesambientales adversas durante períodoslargos sin que se desarrolle ningún síntoma visible deenfermedad. Durante condiciones de sequía los tricomas de la hoja sirven como hábitat, donde se mantienen POblaciones residentes establessuficientes para causar
una epidemia (Schneider & Grogan, 1977); cuando las condiciones ambientales favorecen la multipliación de las bacterias la población epifítica aumenta rápidamente; el patógeno penetra en los tejidos de la planta a través delos estomas, hidátodos o heridas e infecta a los frutos verdes y sanos a través de las aperturasque permanecen después de caerse los tricomas Y antes de que se desarrolle por completo la cutícula. Son factoresnecesarios para el inicio de la enfermedad y el desarrollo de síntomas temperaturas entre 17" C y 25" C y humedades relativas por encima del 80%, o condensación de agua en la superficie de la planta. Puede invadir los tejidos vegetales cuando lascondiciones favorecen la condensación de agua en las hojas durante la noche. Se han señalado diferencias de susceptibilidad de distintos tejidos. En el estado cotiledonar o en el de tres hojas son más susceptiblesque en estadiosposteriores; los tejidos suculentos de los tomates de invernadero son más susceptibles que los más endurecidos de los cultivados al aire libre, los frutos sólo se infectan cuando verdes y no cuando rojos y maduros. AI aire libre los frutos son susceptibles en el estadiodecorolaabierta,perocuandoverdes (menores o iguales a 3 cm de diámetro) sólo son ligeramente susceptibles. En el invernadero los frutos sólo son susceptibles desde la corola abiertahasta el cambio de coloración, siendo la susceptibilidad máxima cuando el diámetro es inferior a 3 cm. La dispersión de la enfermedad en el cultivo se debe a gotas de lluvia o de riego por aspersión, que al entrar en contacto con las superficies vegetales infectadas o con elsuelo secontaminan y transfieren el patógeno a otras plantas hasta una distancia que depende del tamaño de la gota y de su velocidad.
Importancia económica Las pérdidas económicas causadas porlas lesiones necróticas bacterianas sedeben a la destrucción de plantas jóvenes, a la reducción de cosecha Y del valor comercial de tomates para consumoen fresco o para uso industrial.Debido al daño foliar esta enfermedad retrasa la madurez de fruto Y reduce la producción, las plantas defoliadas pueden producir frutos pequeños con quemaduras de sol Y Poca calidad. Las pérdidas de producción dependen del estado de desarrollo de la planta en el que se ha producido la infección y de las condiciones ambientales en las que se ha desarrollado; en Israel se han señalado pérdidas de hasta el 75% en plantas infectadas en un estadio temprano. Debido a la alta sensibilidad de las plantas en estadios iniciales de crecimiento y a la posibilidad de que la enfermedad se
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Bacterias I disperse rápidamentea partir d e la fuente deinóculo cuando las condiciones son favorables, las pérdidas en semillero pueden ser muy elevadas: infecciones en el estadio de tres hojas han llevado a pérdidas del 13% e infecciones más tempranaspueden causar pérdidas mucho mayores (Schneider et al., 1975). Control
La primera consideración referente al control de la lesión necrótica bacteriana en los tomates es la obtención de semilla libre de patógeno. Para evitar o disminuir la probabilidad de contaminación las semillas deben producirse en zonas áridas con riego de pie; antes de sembrar deben desinfectarse las semillas tratándolas con agua caliente, lo clásico es a 50" C durante 25 min, pero también se han recomendado otros tratamientos,p. ej. 48" C durante 1 h (Devash et al., 1980) o 56"C durante 30 min (Goode & Sasser, 1980), controlándose ala vez Corynebacterium mirhiganense; como algunos cultivares de tomate son sensibles a la temperatura, la resistencia a la termoterapia debe ensayarse antes de aplicar el método. Se recomienda aplicar bactericidas de forma regular durante los primeros estadios del desarrollo de la planta o inmediatamente después de detectarse la enfermedad; los mejores resultados se han obtenido con tratamientos de estreptomicina, especialmente cuando las condiciones ambientales favorecen al desarrollo de la enfermedad; donde no se permite su uso agrícola se recomiendan compuestoscúpricos. Paradisminuir el riesgo de aparición de cepas resistentes a estreptomicina se recomiendan tratamientos alternos de estreptomicina y compuestos cúpricos. Lasmezclas cobre-maneb danmejor resultado queel cobre solo. En cualquier programa de control debe incluirse una rotación de tres años con plantas no huéspedes y prácticas sanitarias. Una buena ventilación de los invernaderos para reducir la humedad, y limitar la incorporación de los restos vegetales al suelo al final de la estación vegetativa, puede contribuir a reducir la incidencia de la enfermedad. También puede considerarse el uso de cultivares resistentes(Gitaitis et al., 1982); se han encontrado cultivares con distintos grados de resistencia: Ont. 7710 y Rehovot-13 son resistentes, Marmade Y Cambell 28 tienen un alto grado de resistencia, mientras que Hosen-Eiton y Ohio 7663 son moderadamente resistentes. PSALLIDAS
Pseudomonas syringae pv. tagetis (Hellmers) Young et al. causa grandeslesiones foliaresnecróticas, con 0 sin halos cloróticos, y clorosis apical de tejidos
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ecnr e c i m i e n teoencll a v edlm e oro (Styer & Durbin, 1981). La clorosis apical parece ser debida a la tagetitoxina, que es claramente disP . syringae (Mittintadeotrastoxinasde chell & Durbin, 1981). Pseudomonas syringae pv. ulmi (SutiC & TeSiC) Young et al. causa lesiones foliares y seca de brotes de olmo en Yugoslavia, lo que en estaciones húmedas puede llevar a una marchitez completa de hojas y de ápíces de brotes (SutiC & TeSiC, 1958).
Pseudomonas syringae subsp. sawastanoi (Smith)Janse Descripción básica
La bacteria es un miembro del grupo Ib LOPAT y existe evidencia suficiente para considerarlauna subespecie más bien que un patovar de P . syringae (Janse, 1982). Huéspedes
Ataca al olivo (tuberculosis del olivo),fresno (chancro del fresno), adelfa y aligustre, y aunque existe evidencia de distintos autores (Sutic & Dowson, 1963; Bottalico & Ercolani, 1981; UroSevic, 1976) de que aislados de estos huéspedespueden infectar a algunos o a todos los demás, Janse (1981, 1982) ha propuesto los pvs. oleae, fraxiniY nerii, respectivamente, para olivo, fresno y adelfa. Distribución geogrújka
Las enfermedades causadas en olivo, fresno y adelfa están muy extendidas y probablemente se encuentran en todos los lugares en los que estos huéspedes aparecen extensamente; en Europa es frecuente sobre fresno (Janse, 1981), aparece en general y corrientemente en olivo; en adelfa se ha señalado en Austria, Dinamarca, Francia, Grecia,Italia, Yugoslavia Y la URSS, y en aligustre, en Italia (Bottalico & Ercolani, 1971). Ellfermedad
En todos los huéspedes se desarrollan agallas hiPerplásicas, asociadas con la producción porla bacteria de ácido indolacético,que se desarrollan en los brotes Y ramas jóvenes casi exclusivamente en los puntos de emergencia de las hojas nuevas o en lascicatrices foliares,cortesde poda,heridas y
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Capítulo 6
abrasiones. AI principio las agallas son hinchazones pequeñas que se desarrollan en unos pocos meses, dando lugar a tumores más o menos redondos, con fisuras irregulares, color ocre y esponjosos al principio Y posteriormente pardosy duros. Enlos ramos y ramas jóvenes, las agallas pueden llegar a 2 cm de diámetro. En los peciolos de las aceitunas y en los nervios principales de las hojas se desarrollan pequeños tumores que causan una abscisión prematura. También pueden afectarse las raíces y los troncos. Los brotes terminales afectados se enanizan o mueren y los árboles pueden debilitarse hasta resultar improductivos o morir. Epidemiología
Las bacterias abundan en lasagallas, de las que exudan, y a partir de las que se dispersan por salpicaduras de lluvia. En el olivo tienen una fase epifítica residente en hojas, con poblaciones máximas en abril y octubre, según haestudiado Ercolani (1978). La infección en el olivo está directamente relacionada con elgrado de heridas de cualquier causa; laincidencia es máxima en lugares ventosos, en cultivares de fruto pequeño que se cosechan vareando, tras pedriscos y heladas, y donde se poda sin cuidado. Quizáhaya insectos vectores. Los vientos húmedos en las áreas de costa favorecen la infección. Importancia económica
La tuberculosis del olivo es una enfermedad importante, si no la primera, en la mayoría de las regiones de estecultivo. Puede reducir lacosecha gravemente hasta un punto en que las plantaciones no sean económicamente rentables. Existen datos (Schroth et al., 1968) de que la presencia de tubérculos en los árboles reduce la calidad del fruto de todo el árbol dándoles un aroma detectable. LOS fresnos pueden desfigurarse gravemente. Control
El rendimiento de los olivos sin podar es escaso Y. debido a que las heridas de poda son entradas comunes de infección, el control es difícil. En Sicilia, y extrapolando a la región mediterránea, la poda anual durantela cual se eliminan los ramos con %allas debería completarse en febrero o antes de que aumenten las poblaciones epifíticas.La fertilización principal deberíadarseen enero-febrero(Barratta & Marco, 1981). Los tratamientos con compuestos cúpricos al final del otoño y en primavera son
aconsejables, aunque deben administrarse para reducir el inóculo y de forma que coincidan con los principales períodos de infección. Las herramientas de poda deben desinfectarse al entrar en una plantación relativamente sana, pero no es posible realizarlo entre árboles en una plantación enferma. LELLIOTT
Pseudomonas viridflava (Burkholder) Dowson P . viridiflava está muy relacionada con, pero se diferencia de, P . syringae (Billing, 1970); los cultivos de colección están amenudoidentificados como P . syringae, de la que se diferencia bien por sus colonias de centro verde, no levanas, en agar nutrienteconsacarosa al 5%. En cultivo se pierde rápidamente la patogeneicidad y a veces la formación de pigmento verde. Se aisló y se describió originalmente de judía común (Burkholder, 1930), en la que causaba muerteprogresiva de tallo y formación de agallas por encima y por Q e b i odel punto de inoculación; este síntoma parece ser una curiosidad de laboratorio que nunca se ha señalado en campo; de hecho el patógeno lo es de debilidad en tejido blando, probablemente es ubicuo y causa enfermedades en muchos aspectos parecidos a las podredumbres blandas y necrosis debidas a Pseudomonas marginalis (ver éste)y a las necrosis debidas a P . cichorii (ver éste), de los que no se pueden distinguir visualmente. Es corriente en climas templados como causa de podredumbres blandas y necrosis foliares de muchas plantas, de podredumbres blandas de tubérculos de reserva y como epífito e invasor secundariodel tejido enfermo. Ver Wilkie et al., 1973; Lelliott & Stead, 1987. LELLIOTT
Pseudomonas woodsii(Smith) Stevens causalesiones en hoja, tallo y yema floral en clavel (Elliott, 195I ) , que se ha señaladoocasionalmente en países donde el clavel se cultiva extensamente para fines comerciales. Tiene pocaimportanciaeconómica. Está muy relacionado, si no es un sinónimo, con P . andropogonis (ver éste). XANTHOMONAS
Género muy relacionado con Pseudomonas, del que se diferencian sus miembros en tenersólo un flagelo polar, nuncadesnitrifícar ni reducir nitrato, producir pigmentosamarillos muy característicos(xantho-
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Bacterias I monadinas) que son polienos de arilo brominados, en no utilizar asparagina como única fuente de C y N , en requerir factores de crecimiento (que normalmente incluyen metionina, ácido gluthmico, ácido nicotinic0 o una combinación de éstos), en que su crecimiento se inhibe por cloruro de trifeniltetrazolio al 0,02 ó 0,01% y en que todos son patógenos de plantas. El porcentde molar de G+C en el DNA es del 63-71 (Tm, Bd). Dos especies, especialmente X . campcstris, producen grandes cantidades de un polisacáridoextracelular conocido como gomas de xantanas, que se utilizan ampliamente en industria, particularmente en las industrias de grasas y de alimentación. Hay seis especies (si se incluyen X . populi) que sediferencian fácilmente entre sí y de los miembros de otros géneros, conla excepción dePseudomonas maltophilia* (Tabla 6.2) (Lelliott & Stead, 1987). Los datos de la tabla 6.2 reemplazan en gran parte a la sección de Descripción básica de cada caso. Tabla 6.2. Diferencias entre especies europeas de
Xanthomonas X. X. XX. . campestris fragariae ampelina populi
Crecimiento mucoide en agar nutriente glucosa al Producción de Xantomonadinas Hidrolisis de: gelatina aesculina almidón H,S a partir de peptona Actividad ureasa Crecimiento en agar nutriente bueno malo nulo Temoeratura máxima de crecimiento (" C) Símbolos:
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Una especie,X . campestris, existe como muchos patovares, la mayoría de los cuales son altamente específicos de huésped; son típicamente patógenos transmitidos por semilla que causan lesiones foliares, aunque muchos pueden invadir también el sistema vascular causandomarchiteces Y muertes progresivas. Algunos existen como epífitos, 10 que Puede ser una característica comúna los patógenos de la especie. El nombre X . populi no parece haberse publicado con validez, pero existen pocas dudas de que esta bacteria esun miembro válido del género. Para un tratamiento detallado del género, referirse a Bradbury (1984). Para la diagnosis de las enfermedades, referirse a Fahy & Persley (1983) Y a Lelliott & Stead (1987).
Xanthomonas ampelina Panagopoulos Descripción básica X . ampelina es un miembro atípico del género Xanthomonas. Se distingue rápidamente y con facilidad de las otras cuatro especies del género por su producción de un pigmento pardo difusible en agardextrosa-levadura-yeso (lo que tambiénproducen algunas pocas cepas de X . campestris), en el cual crece menos mal que en otros medios, y por su actividad ureasa positiva. Otros caracteres diferenciales aparecen en la tabla 6.2. Crece muy lentamente y pueden necesitarse hasta 15 días de incubación antes de que aparezcancolonias de 1 mm de diámetro.
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=90% o más cepas positivas; -=90% o más cepas negativas; d= 1I-89% cepas positivas;
o=no hay datos. *Pseudomonas maltophiliase aísla frecuentemente de personas y parece ser un patógeno oportunista del hombre. También se encuentra en agua, leche y alimentos congelados y en la rizosfera de plantas, y parece ser idéntico a la cepa tipo de P. hibiscicola, un patógeno de plantas; está muy relacionada con miembros de Xanthomonas (Bradbury, 1984) y se ha propuesto su inclusión en el género.
Huéspedes El patógeno sólo ataca a la vid europea (Vilis vinifera). Distribución geogrLifica El patógeno se encuentra en distintas regiones de Grecia, Francia, España, Italia (Sicilia, Cerdeña), Portugal, Turquía y Africa del Sur (EPPO 133). Adea más, un síndrome muy similar al debido X . ampelina se ha señalado en Austria, Suiza, Yugoslavia, Bulgaria, Túnez y las Islas Canarias, y se ha atribuido a Erwinia virivora, sinónimo del saprófit0 ubicuo E . herbicola; por tanto, muy probablemente este patógeno se encuentre también en estos países (CM1 378). Edermedad X . ampelina causa una bacteriosis vascular y lesiones foliares en la vid. Se le conoce como marchitez
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o necrosisbacteriana;tambiéncomo‘maladie d’Oleron’,‘necrose bactérienne’ y ‘carbou’,en Francia; ‘tsilik marasi’, en Grecia; ‘malnero’. en Italia; ‘necrosisbacteriana’, en España; ‘mal negro’, en Portugal, y ‘vlamsiekte’, en Africa del Sur. La enfermedad se señaló por primera vez en Italia en 1879 Y en Francia en 1895; su naturaleza no estuvo clara (en general, se pensaba debida a E . vitivora, una bacteria saprofítica) hasta 1969, cuando seidentificó Y aisló la causaverdadera (Panagopoulos, 1969). Los síntomas más claros de la enfermedad se observan entre el principio de primavera y la mitad del verano; al principio de primavera la apertura de yemas en los pulgares afectados no tiene lugar debido a que los pulgares o los brazos están completamente muertos, o se retrasan; los otros pulgares de la misma planta se desarrollan con normalidad. La brotación puede tener lugar sólo en unos pocos pulgares, y algunos de los pámpanos en desarrollo pueden aparecerenanizados,débiles,cloróticos, con estrías pardo oscuro en uno de los lados y eventualmente se marchitan y mueren; durante este período los brazos y pulgares afectados aparecen ligeramente hinchados debido a la hiperplasia del tejidocambial. Los pámpanosmásvigorosos muestran grietas longitudinales que empiezanen los entrenudos inferiores y se extienden lentamente hacia arriba;estasgrietas,de origen interno, están rodeadas de tejido necrótico pardo oscuro a negro, se hacen más profundas alcanzandola médula y dan lugar a chancros. Los pámpanos o sarmientos afectados pueden mostrar grietas en los peciolos de uno de los lados y necrosis sectorial o marginal de hojas. También pueden aparecer chancros y grietas en el raquis del racimo. Es característico de la enfermedad el que el tejido vascular depámpanos, sarmientos, ramas, peciolos, etc., muestre un cambio o pardo, amenudo de coloraciónlateralarojizo asimétrico. Ocasionalmente, se desarrollan lesiones necróticas de 1-2 mm de diámetro, a menudo rodeadas de un halo, en las hojas jóvenes y tiernas; los síntomas varían según el cultivar y posiblemente según las condiciones ambientales; en varioscultivares no aparecen las grietas en pámpano y sarmiento ni los chancros, o aparecen erráticamente. Los síntomas los dede la enfermedad pueden confundirse con bidos a otros patógenos, como Phomopsis viticola, Eutypa lata o las enfermedades virales del entrenudo corto infeccioso o la madera negra; por tanto, se necesita una diagnosis de laboratorio que puede realizarse aislando e identificando el patógeno; es importante que para los aislamientos se utilicen Dequeñas piezas de tejidos vasculares con ligero cam-
bio de coloración y que las placas de aislamiento se examinen con cuidado durante hasta 10 días para observar la presencia de colonias difícilmente visibles, con crecimiento lento, que a menudo se enmascaran por bacterias saprofíticas más vigorosas (p. ej., E . herhicola y10 Pseudomonas spp.). Pueden utilizarse pruebas bacteriológicas para identificar el patógeno (ver tabla 6.2), pero la técnica indirecta de inmunofluorescencia y la sensibilidad al fago @ 15 también pueden utilizarse para una identificación rápida (Ridé & Marcelin, 1983); también puede detectarse rápidamente el patógeno en jugo celular, utilizando la técnica de inmunofluorescencia indirecta; este último métodoparece ser muy útil en prospecciones y estudios patológicos (López et al., 1980; Ridé & Marcelin, 1983). Además pueden utilizarse para identificación rápida otros tres métodos serológicos, de los cuales el de Ouchterlony de difusión en gel es el más específico (Erasmus et al., 1974).
Epidemiología X . ampelina inverna principalmente en los tejidos vasculares de las plantas afectadas. Las bacterias se movilizan en los vasos xilemáticos al final del invierno y se extienden al sistema vascular de las ramas y pulgares jóvenes, y posteriormente a los pámpanos en crecimiento que se infectan de esta forma. Los chancros que se desarrollansobre el nuevo crecimiento dan lugar a inóculo para infección directa enhoja a través delos estomas, durante lluvias o debido a riegos de aspersión al principio de primavera; sin embargo la fuente principal de inóculo es la savia que exuda de las heridas de poda de las plantas enfermas Y de las ramas infectadas que se eliminan al podar. La bacteria se disemina localmente por herramientas contaminadas durante la poda yio por la lluvia, especialmente en tiempo ventoso, y penetra en las plantas sanas por heridas de poda o de helada. AI menos en las condiciones de Creta, la susceptibilidad de los tejidos a la infección es máxima desde noviembre hasta el final de enero. En Grecia los tejidos, en general, son mucho menos susceptibles en febrero y marzo, aunque en Francia la susceptibilidad es mínima en enero, con máximos de susceptibilidad en diciembre y febreromarzo. Recientemente (Ridé & Marcelin, 1983) se ha señalado en Francia la transmisión del patógeno por suelo y raíces al controlar la filloxera (Daktulosphuira vitifoliae)por inundación. A larga distancia y a regiones no afectadas el patógeno se transmite con el material de propagación; hasta un 50% de estaquillas con aspecto sano obtenidas de viñe-
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Bacterias I dos afectados pueden estar infectadas de forma latente. La gravedad de la enfermedad en plantas infectadas sistémicamentevaríaconsiderablemente de estación a estación, debido probablemente a la variación en las condiciones ambientales (Grass0 et al., 1979); posiblemente algunos de los factores que contribuyen a las epidemias sean tiempo húmedo prolongado, riego por aspersión e inundación. Importancia econdmica La enfermedad tiene importancia económica significativa debido a que no se conocen medidas de control positivas y a que es endémica en varias regiones de cultivo de vid, afectando a cultivares de importancia económica. Las pérdidas se deben a una menor productividad y longevidad del viñedo afectado. En Grecia (Creta y Peloponeso) la enfermedad predominaprincipalmente en las áreas en que se cultivan dos de los cultivares más populares (Sultanina y Corinthe noir); varios viñedos se han abandonado debido a su progresivo deterioro. En Francia están contaminadas miles de hectáreas(hasta un 80% de plantas infectadas) y se han estimado disminuciones de producción de un 50% en la región de Charente-Maritime; la enfermedad está muy extendida en los Pyrénées Orientales, Aude, Ardeche, Vaucluse, Ile d’Oléron y Vendee, y se han señalado daños importantesen los cvs. Alicante, Ugni Blanc, Grenache, Carignan,Macabeu y Valenci. En Espana la enfermedad es endémica y causa daños importantes en las regiones de Zaragoza, Rioja y Riberio, en los cvs. Garnacha y Macabeo. Se ha sugerido que un cambio en el uso de fungicidas, de cobre a fungicidas orgánicos, ha contribuidoampliamente a la dispersión y a la gravedad de la enfermedad. Control La estrategia de control debe dirigirse en primer lugar a impedir la dispersión de la enfermedad en viñedos de nueva plantación y a regiones no afectadas, y en segundolugar, a minimizar la incidencia Y la gravedad de la enfermedad en las áreas contaminadas. Es muy importante que todo el material de propagación se obtenga de áreas no contaminadas y que todo el material de vivero esté bajo la inspección fitosanitaria más estricta. Se recomiendan las siguientes prácticas sanitarias, culturales y preventivas en las áreas infectadas: todas las ramas Y sarmientos afectadosdeben eliminarse con la poda, recogerse y quemarse; de la misma forma, todas las plantas enfermas o gravemente infectadas
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deben arrancarse y quemarse; en Grecia se recomienda que la poda se realice en tiempo seco durante la dormición y lo más tarde posible, y en Francia, que la primera poda se realice a mediados de enero y la segunda lo más tarde posible; todas las herramientas de podadebendesinfectarserepetidamente durante su uso (ver. Erwinia amylovora). Se recomienda pulverizar con caldo bordelés o con cobre fiado inmediatamente tras la poda, y aparentemente estos tratamientos son útiles en áreas Iluviosas y húmedas si se aplican a intervalos hasta el estadio dehojas semiexpandidas; los investigadores franceses sugieren realizar otra aplicación de cobre en otoño al 50% de hoja caída. Debe evitarse herir las plantas durante las labores de cultivo y el riego por aspersión. PANAGOPOULOS
Xanthomonascampestris (Pammel)Dowson pv. alfalfae (Riker et al.) Dye (Moflett & Irwin, 1975; CM1 698) causa lesiones foliares y de tallo, estriado de tallo y caída de plántulas de alfalfa en Australia,India, Japón, Nicaragua,Rumania, Sudán, los USA y la URSS. Inverna en restos de cosecha infectados Y en algunos climas en el suelo; raras veces tiene importancia económica.
Xanthomonas campestris pv. begoniae (Takimoto) Dye X . c. pv. hegoniae causa una enfermedad de primera importancia de los cultivares comerciales de begonias tuberosas, de raíz fibrosa y perennes, en casi todos los sitios en que se cultivan (Strider, 1975; Dye, 1963; CM1 699). El grupo Rex parece ser resistente. La fase de lesión foliar empieza con manchas hidrópicas pequeñas, que se ven mejor por la haz de las hojas cerca de lasmárgenes; las lesiones crecen y eventualmente coalescen si las condiciones son adecuadas, llevando a podredumbre blanda y abscisión prematura; también aparecen lesiones en tallo. La infección sistémica puede ser latente en plantas madres y dispersarse por las herramientas entre los esquejes Y plantas. El contacto posterior que da lugar a la fase de lesiones de tallo y hoja tiene lugar por contacto y por salpicaduras durante el riego, a través deheridas y de aperturasnaturales. Otra fuente de inóculo puedenser los restos deplantas infectadas secos, en los que el patógeno puede sobrevivir durante al menos 17 meses. En presencia del nemátodo Aphelenchoides fragariae la enfermedad puede ser másgrave y desarrollarse más deprisa (Riedel & Larsen, 1974), lo que también tiene
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lugar en condiciones cálidas y húmedas. Es fácil la invasión del sistema vascular a partirde las lesiones de hojas y de tallo. Aunque los tratamientos con estreptomicina pueden dar un buen control y los tratamientos con cobre un control algo menor de la fase delesiones de hoja Y tallo, éste nunca es adecuado, debido a que incluso unas pocas lesiones pueden llevar a un nivel inaceptable de infección sistémica (Strider, 1975); debidoa esto, se ha desarrollado la producción de esquejes indexados utilizando cultivos de meristemos apicales(Hakkaart & Versluijs, 1982) y microscopía deinmunofluorescencia (Digat, 1978; Rattink & Vruggink, 1979), que, unido a otras medidas como riego de pie en vez de aspersión y , cuando sea necesario, la fumigación de suelo con bromuro de metilo (Strider, 1975) deben dar un control adecuado. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. campestris (Pammel) Dowson Huéspedes
El patógeno ataca a todas las especies cultivadas de Brassica, rábano, alhelí (Matthioh incana)y a muchas malas hierbas crucíferas. Especialización de huésped
Se han señalado dos patovares relacionados, pv. armoraciae sobre rabanito, que es débilmente patogénico en repollo y coliflor, y pv. aherrans, de
mayor virulencia a coliflor. Distribución geogrrifica
X . c. pv. campestris se encuentra, en general, en todos los lugares en que secultivan comercialmente coles. Edermedad
El patógeno causa primariamente una enfermedad vascular, transmitida por semilla, pero Knosel (1961) y Moffett (1976) describen una fase de lesiones foliares que el primero adscribe al pv. aberrans, pero que probablemente debe considerarse más bien c o m op a r t ed e le s p e c t r op a t o g é n i c od e l pv. campestris. Las lesiones empiezan en el envés de la hoja como manchas hidrópicas, pequeñas, deprimidas, poco evidentes, que pronto sehacen apa-
rentes en las superficies como lesiones necróticas con una margen evidente; el tejido que las rodea es pálido Y ligeramenteclorótico. Con las cepas del patógeno Y cultivares del huésped que ha estudiado Moffett (1976) tenía lugar una invasión vascular escasa, lo que puede reflejar una resistencia del cultivar de huésped o una variación en las cepas de la bacteria. En el semillero la enfermedad se extiende rápidamente a partir de infección debida a semilla infectada o a restos de cosecha de la estación anterior, o por salpicaduras de agua llevadas por el viento a plántulas sanas, penetrando por los cotiledones y las hojas inferiores a través de los hidátodos, por venas heridas o por raíces, produciendo lesiones marginales amarillo clorótico apardas, con bordes difusos y ennegrecimiento de venas. Lashojas afectadasa menudocaen y los síntomas externos de la infección desaparecen durante varias semanas o están enmascarados por elmildiu (Peronospora purasitica, ver éste); durante este tiempo el patógeno se desarrolla sistémicamente (Walker, 1941). AI aumentar las temperaturas en verano, las lesiones externas vuelven a aparecer a menudo en las márgenes foliares y vuelve a haber inóculo disponible para una dispersión secundaria. A 20-28" C predominan al principio las lesiones sistémicas marginales, pero posteriormente se originan lesiones sistémicas en las áreas centrales de las hojas; a 16" C, la mayoría de las lesiones son marginales (Cook et al., 1952); el sistema vascular seennegrece.Las plantas de repollo infectadas durante el período vegetativo permanecen a menudo asintomáticas hasta la floración, cuando el patógeno está ya bien establecido en el xilema de los raquis, pedicelos y frutos, y amenudo en los funículos que con frecuencia permanecen unidos a la semilla. La invasión de los peciolos carnosos y de las hojas del repollo es seguida rápidamente, en condiciones adecuadas, por bacterias productoras de podredumbres blandas.
Epidemiología
Si las temperaturas para expresión de síntomas son subóptimas (como ocurre en climas litorales templados, en los que los inviernos frescos y suaves son ideales para la vernalización requerida a la inducción floral en Brassica bienales como repollo, coles de Bruselas, coliflor y nabo), la enfermedad puede persistir de forma latente en el sistema vascular; las plantas productoras de semilla infectadas, pero asintomáticas, pueden dar lugar por tanto a semilla infectada. El cultivo para producción de semilla es especialmente vulnerable a la infección al final del verano en el semillero antes de trasplan-
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Bacterias I tarlo, y desde el final de la floración hasta la maduración de la semilla. La infección es difícil de detectar durante la floración y la maduración de semilla no sólo debido a infecciones latentes, sino también al follie denso del cultivo, la presencia de otras enfermedades y la senescencia de las hojas inferiores.
Importancia econcimica El ennegrecimiento de la col se considera en todo el mundo la enfermedad más importante de las cmcíferas (Williams, 1980). Su importancia es máxima en climas tropicales, subtropicales y continentales húmedos, peroen los climas frescos y marítimos del Norte de Europay de América delNorte rarasveces causa pérdidas importantes. En 1976 las pérdidas estimadas en los USA fueron de un millón de dólares (Kennedy & Alcorn, 1980).
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Xanthomonas campestris pv. corylina (Miller et al.) Dyecausaenavellano (Curylusmaxima y C. avellana) lesiones pequeñas (1-2 mm de diámetro) angulares o irregulares, verde amarillento a verde oscuro, hidrópicas, en hojas y cúpulas, y muerte progresiva (Fig. 21) de brotes y ramas con lesiones subepidérmicas (Prunier et al., 1976). Puede causar danos importantes en viveros y huertos de nueva plantación por la muerte de los árboles jóvenes, especialmente de los que sufren stress hidricos (Moore et al., 1974). Probablemente se encuentre de forma esporádica en los países europeos en que se cultiva el avellano, incluyendo Inglaterra, Francia, Yugoslavia y la región del Mar Negro de la URSS (EPPO 134).
Control
El control se lleva a cabo en gran parte por tratamiento de la semilla recién desarrollada con agua caliente a SO" C durante 25-30 min en el caso de la col Y durante 15 min en el caso de la mayoría de las otras crucíferas, seguido por un espolvoreo con organomercúricos. Esto secombina con procedimientos de inspección y certificación para los trasplantes, rotación de los semilleros y evitar en lo posible las prácticas de aclarado en los .iqmilleros, el sumergir los trasplantes en agua y eI'IocaIizar 10s semilleros cerca de los campos deproducción. Donde estas precauciones seignoran en parte o totalmente, pueden tener lugar epidemias con pérdidasmuy elevadas. Se ha mejorado para resistencia en col. La resistencia parece actuar en hidátodos no dañados (Staub & Williams, 1972). LELLIOTT
Xanthomonas campestrispv. cannabis Severin causa lesiones foliares del cáñamo en Rumania (Severin, 1978). Xanthomonas campestris pv. cerealis (Hagborg) Dye. Ver X . c. pv. translucens. Xanthomonas campestrispv. citri (Hasse) Dye causa chancro en cítricos en Extremo Oriente y en áreas de Africa Y de América del Sur, y se ha introducido varias veces a Florida (USA), dondeen la actualidad se está erradicando de nuevo. Es uno de 10s principales organismos sometidos a cuarentena para los cítricos mediterráneos (EPPO I ) .
Fig. 21. Muerte progresiva de un brote lateral de avellano debido a Xanthornonus curnpestris pv. c,orylinu (cortesía de L. (;ardan).
Xanthomonas campestris pv. glycines (Nakano) Dye L ba a c t e r i ad, e n o m i n a d a n t e r i o r m e n t e ' X . phaseoli var. sojensis', causa una enfermedad transmitida por semillas, de importancia económica en soja, en la mayoría de los lugares en que se cultiva. Está muy extendida en la URSS europea Y en el Kazakhastan, causando pérdidas de semillas de hasta el 28% y una incidencia de hasta el 24% de infección grave en algunasregiones.Hasido frecuente enel Sur de Francia y también se ha señalado en Rumania y Bulgaria. En general, es mucho menos importante desde el punto de vista económico que Pseudomonas syringae pv. glycinea (ver éstel. La enfermedad se denomina con frecuencia como pústula bacteriana y sus primeros síntomas son lesiones pequeñas, poco evidentes, verde pálido a pardo rojizo, ligeramente elevadas en el centro; estas pústulas pueden estar en una o en ambas caras de la
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hoja; posteriormente irrumpen a través de la epidermis y al madurar colapsan, se retraen o se desprenden. Las lesiones nunca son hidrópicas, a diferencia de las causadas por P . s. pv. glycinea; se hacen angulares y pardo rojizas y pueden permanecer pequeñas o fundirse formando áreas irregulares,moteadas,pardas, quepueden afectar a la mayor parte de la hoja. Las lesiones pueden aparecer rodeadas por un borde estrecho, amarillo, y parte de ellas pueden desprenderse dejando la hoja con u n aspecto desgarrado. También puede tener lugar la defoliación. Las infecciones mixtas de X . c . pv. sojense y de P . s. p v . glycinea no son infrecuentes en hojas y tallos. El patógeno puede invernar en restos vegetales infectados en la superficie del suelo (pero con menor eficacia en restos enterrados) o en rebrotes de semilla infectada. El tiempocálido y húmedo favorece la enfermedad, y la dispersión secundaria tiene lugar durante las tormentas. La mejor forma de controlarla es por certificación de semilla, cultivando la semilla en áreas secas con riego de pie, enterrando con labores los restos de cosecha dony, de sea posible,haciendorotaciones con cereales. En algunoscultivares hay resistenciaalaenfermedad (Nikitina & Korsakov, 1978). LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. graminis (Egli et al.) Dye X . c. pv. phlei Egli & Schmidt, X . c. Egli & Schmidt y a X . c. PV. arrhenatheri Egli & Schmidt.
Incluyea
PV. poae
Huéspedes
La enfermedad afecta a varias gramíneas de importancia agronomica, entre ellos Lolium multdlorum y L . perenne, Festucu pratensis, Phleum aratense, POU spp., Arrhenatherumelatius Y Dactylis d o merata. Alopecurus sp., Agrostis tenuis Y F e s m a ovina son susceptibles a la inoculación artificial. Se han ensayado seis gramíneas ornamentales, sin We ninguna sea susceptible (Cleene et al., 1981). Especialización de huésped
Hay evidencia de que existen varios Patovares de X . campestris sobre gramíneas. LOS aislados de Phleum, POU y Arrhenatherum sólo afectan al genero del que se han aislado, Y se han Propuesto 10s patovares graminis, phlei, poae Y arrhenathet-1
(Egli & Schmidt, 1982); quizá se delimite mejor la especialización de huésped de este grupo de patógenos de gramíneasmedianteinvestigaciones futuras. Distribución geogrcifica
Desde 1975, en que se describió por primera vez en Suiza, el patógeno se ha señalado también en BCIpica, Francia, Alemania y el Reino Unido; sin embargo la enfermedad puede estar más ampliamente distribuida de lo que indica la literatura, dado que casi con certeza se transmite por semilla (ver más abajo), la naturaleza internacionaldel mercadomundial de semillas y la posibilidad de que la bacteria denominada ' X . translucens var. phlei-pratensis' por Wallin & Reddi en los USA en 1945 (Wallin & Reddi, 1945) sea la misma que X . c . pv. phlei. Edermedad
La enfermedad es una marchitez bacteriana (Egli et al., 1975). La hoja bandera muestra rayas marginales anaranjadas típicas antes de marchitarse Y de tomar unacoloración clara depaja; las hojas jóvenes se rizan y marchitan y los tallos se enanizan y mueren al espigado. En plantas menos afectadas las inflorescencias emergen con dificultad, y cuando lo hacen, son pequeñas y deformadas; a veces las inflorescencias mueren sin que las hojas muestren síntomas, y estas espigas blancas dispersas pueden ser evidentes en cultivos que permanecen verdes. En los hijuelos vegetativos las hojas afectadas desarrollan lesiones hidrópicas verde oscuro que a menudo crecen hasta llegar a la parte distal u ocupan toda la hoja; eventualmentela hoja entera aparece verde oscura y flácida antes de marchitarse Y morir. El aislamiento del patógeno es más fácil si se añaden a 100 m1 del medio de aislamiento 0,25 m1 de actidiona al 1% para suprimir el crecimiento de hongos, que si no puede enmascarar al patógeno, CUYO crecimiento es más bien lento (Lelliott & Stead, 1987). Epidemiología
Se conoce poco sobre la epidemiología de esta enfermedad y se requiereninvestigacionesurgentes sobre este tema. Los patovares de X . campestris con huéspedes herbáceos, los que se han investigado más intensamente en este respecto, se transmiten porsemilla; dehecho, la distribución Y el comportamiento de la marchitez bacteriana de las gramineas en el Reino Unido seríadifícil de explicar si esto no fuera así. Por analogía con otros patovares
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Bacterias I de X . campestris sería de esperar que se dispersara por salpicaduras de lluvia, por el riego o por el agua de drenaje, pero las observaciones de las epidemias en campos de ensayos de variedades indican claramente que estadispersión no tiene importancia en comparación con la dispersión debida a la barra de corte delas guadañadoras; también es probable que la disperse por las bocas y pezuñas de los animales en pastoreo.
Importancia económica
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sejable la desinfección de las máquinas de cosechar (ver Corynebacterium michiganense PV. insidiosum) tras su uso en cultivos afectados o con posibilidades de serlo. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. gummisudans (McCulloch) Dyecausa una podredumbre bacteriana de los gladiolos de importancia secundaria en los USA (Elliott, 1951). Se ha señalado en Nueva Zelanda. Causa lesiones horizontales, hidrópicas, verde OScuro, que empardecen y se hacen rectangulares Y que pueden inhibir la formación del cormo.
En Suiza se ha establecido una buena correlación entre disminuciones de produccibn de cultivares de ballico italiano en veranos cálidos y secos y susXanthomonas campestris pw. hederae ceptibilidad a X . c. pv. graminis determinada por inoculación en invernadero y por observaciones de (Arnaud) Dye campo (Schmidt & Nuesch, 1980); en los últimos cortes de los cultivares muy susceptibles se detecX. c. pv. hederae causa una enfermedad muy exlos taronpérdidasdel 40% (encomparacióncon tendida y a veces seria en las hiedras que secultivan cultivares más resistentes), que correspondena una en maceta bajo protección. Se conoce en América pérdida anual del 20%. Muchos de los nuevos hídel Norte desde hace 50 años (Elliott, 1951) como Lolium multiflobridos altamente productivos de una enfermedad secundaria. Seha señalado en Nuerum X perenne son muy susceptibles y en ensayos va Zelanda y seencuentra en Inglaterra.Conla comparativos de cultivares en el Reino Unido mueexpansióndel comercio de plantas de interior en ren rápidamente. La enfermedad parece estar muy Europa Occidental y la expansión de la hiedra en ampliamente distribuida en Suiza y Bélgica, donde este comercio,la enfermedad ha llegado a tener cierlos síntomas aparecen en aproximadamente el 80% ta importancia económica, y en la actualidad prode los campos prospectados en 28 localidades, y en bablemente esté muy distribuida en la zona.La el oeste de Escocia, en donde se observaron en 17 adopcióngeneralizada en años recientes de riego de 24 campos examinados, con una incidencia de subterráneo (normalmente por capilaridad) como 0,l-38,5% de tallos infectados por m’. Con la tenuna práctica cultural parece haber disminuido su dencia actual de utilizar gramíneas de alto rendiimportancia. Los síntomas iniciales son lesiones foy leche miento para producir carne de vaca, cordero liares pequeñas,circulares, hidrópicas, verde osen Europa Occidental,el potencial de pérdidas, tan- curas, más evidentes en el envés; aumentan hasta to en forraje en fresco como en conservado, es evilesiones más o menos circulares o angulares de 2dente. 10 mm de diámetro con márgenes hidrópicas pardo verduzcas y centros pardo rojizos a negros. En condiciones húmedas, un exudado bacteriano pegajoso Control y amarillento puede aparecer en las lesiones, que al secarse les da un aspecto gris; las lesiones pueden El control de la marchitez bacteriana debería reasecarse y agrietarse. Si la infección es grave,puede lizarse mediante la mejora de cultivares resistentes. causar deformaciones, marchitez y defoliación. En De hecho la enfermedad se ha presentado con tal los peciolos y los tallos aparecen lesiones similares frecuencia en los ensayos de campo de cultivares másalargadas (Dye, 1967). La dispersiónseguraen el Reino Unido y en Suiza que los muy susceptibles se eliminan durante los primeros pasos de esmente es por salpicaduras de agua. LELLIOTT tos ensayos. Algunos cultivares de ballico italiano son ya muy resistentes y en Suiza, para acelerar la mejora para resistencia, se realizan inoculaciones Xanthomonas campestris pv. holcicola (Elliott) Dye en invernadero (Schmidt & Nuesch, 1980). Dado el causa una enfermedad caracterizada porlesiones potencial de la enfermedad para causarpérdidas sefoliares, común Y a veces grave (Elliott, 1951; Watría razonable buscar resistencia en programas de son, 1971) en sorgo, müo Y pasto del Sudán, encasi mejora, inclusode las gramíneas menos susceptibles; todas las regiones en que se cultiva. En Europa se ha señaladoen Rumania y es frecuenteen la URSS, en los cultivos destinados a conservación es acon-
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pero de menor importancia que la infección debida a Pseudomonas syringae (ver éste). Xanthomonas campestris pv. hordei (Hagborg) Dye. Ver X . c . pv. trunslucens.
Xanthomonas campestris pv. hyacinthi (Wakker) Dye X . c . pv. hyacinthi causa un amarilleo muy extendido del jacinto. En Holanda se ha descrito como la enfermedad más importante de este cultivo. En campo causa lesiones hidrópicas y oscuras, y bandas alargadas en las hojas, a partir de las cuales el inóculo se dispersa porsalpicaduras de lluvia y viento, por los aperos de cultivo y por navajas. La infecciónprogresa en la hoja hacia abajodebidoa nuevos puntos de infección causados por bacterias que son lavadas hacia abajo porla lluvia; la infección progresa lentamente al alcanzar las escamas del bulbo y puede tardar más de un año en alcanzar el disco; desde aquí puede invadir y destruir los tejidos vasculares y vecinos, abriendo unavía para podredumbres causadas por bacterias secundarias. Esta secuencia de infección, dependiendo del momento de infección deldisco, puede resultar e'n la pérdida total de éste, en falta de emergencia tras la plantación, en emergencia seguida de infección foliar o de crecimiento seguido por marchitez con síntomas foliares, o en muerte súbita de la planta sin síntomas foliares. Si se invade el sistema vascular de la hoja directamente desde la fase de lesiones foliares, el bulbo muere poco después del alzado (Beijer, 1972). La infección de los bulbos puedecurarse tratándolos con aire caliente (Kruuer & Vreeburg, 1981). LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. incanae (Kendrick Y Baker) Dye causa podredumbrebacteriana del alhelí (Matthiola incana) en América del Norte (Elliott, 1951), que se caracteriza por un reblandecimiento hidrópico del tallo y del punto de crecimiento seguido de un colapso generalizado. La enfermedad es vascular y se transmite por semilla. Se ha señalado en Inglaterra.
Xanthomonas campestrispv. juglandis (Pierce) Dye
pecies de Juglans. Se caracteriza por lesiones negras, necróticas, en hojas, brotes verdes y nueces jóvenes; muchas nueces caen prematuramente y en las que alcanzan el final desarrollo el pericarpio, la cáscara y la semilla pueden aparecer destruidos o más o menosennegrecidos. En las ramaspueden formarse chancros, pero el daño causadoal árbol es muchomenosgraveeconómicamente que el causado a la cosecha. En general se considera como una de las principales enfermedades del nogal. El patógeno inverna en los amentos y yemas durmientes y en desarrollo, y a partir de ellos se infectan las hojas en primavera. Los datossobre si las ramas secas o con chancros son también lugares de invernación del inóculo son contradictorios. AI final de la estación, a partir de las hojas infectadas, se infectan las nueces por salpicaduras de lluvia y se infestan las yemas y amentos en desarrollo; el polen de los amentos enfermos está contaminado con el patógeno y es otra fuente posible de inóculo para la infección foliar. La enfermedad está favorecida por tiempo lluvioso, especialmente durante y tras la floración. El mal seco es la enfermedad más destructiva de los nogales en el oeste de los USA, donde causó unaspérdidas medias anuales estimadas de 2,2 millones de dólares en 1976 (Kennedy & Alcorn, 1980); es igualmente destructiva en parte de la URSS. En los USA puede obtenerse buen control con tratamientos con cobre (como caldobordelés u oxicloruro) si se consideran las condiciones ambientales: en los años en los que durante el período de infección llueve poco se necesitan pocas pulverizaciones, pero en estaciones lluviosas pueden necesitarse hasta tres tratamientos anteriores a la floración (a los que debe añadirse emulsiones de aceites de verano para reducirel daño a las hojas muy jóvenes) para minimizar el inóculo antes de que se expongan las flores pistiladas, muy susceptibles, y para eliminar la infección de los amentos y la dispersión subsecuente a través del polen infectado. Debe darse también un tratamiento a la floración y otro alrededor de tres semanas después. Si se esperan lluvias pueden necesitarse otros tratamientos durante el período de desarrollo de la nuez. Algunos cultivares son resistentes. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. malvacearum (Smith) Dye
x.c .
p v . j u g l a n d i s (Miller & Bollen,1946; CM1 130) causa el mal seco del nogal, que esComún en todos los lugares en que éste ( J u d a n s regia) se cultiva comercialmente; también afecta a otras es-
X . c. pv. malvacearum causa una podredumbre bacteriana del algodonero (Gossypium hirsutum Y G . barbadcnse). Se conocen unas 30 razas, que se
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Bacterias I distinguen por su virulencia sobre cultivares diferenciales; ninguna de éstas está relacionada con SUSceptibilidad a fagos, criterio por el que se pueden distinguir dos fagovares. Laenfermedad se encuentra en todas las regiones de cultivo de algodón, incluyendo las de Europa Sudoriental y de la URSS. Los síntomas dependen de la edad y de la parte de la planta afectada, de forma que la enfermedad causada ha adquirido nombres distintos.La ‘podredumbre de plántulas’ implica lesiones en tallo Y hojas, amarilleo y muerte; las ‘lesiones foliares angulares’ empiezan como lesiones traslúcidas, hidrópicas, entre las venas, que crecen, se hacen angulares y de color pardo a negroy en infecciones intensas pueden coalescer causando que las hojas amarilleen y caigan; la ‘podredumbre de brácteas’ es análoga; la decoloración de venas no es frecuente. Si las cápsulas son pequeñas en el momento del ataque (‘lesiones de cápsulas’),normalmente caen; en las cápsulas mayores aparecen lesiones verdes, hidrópicas, que posteriormente empardecen o negrean Y se quiebran, y las fibras aparecen húmedas, empardecidas y podridas (‘podredumbre de cápsulas’); probablemente gran parte de esta podredumbre se deba a invasión de hongos a través de las lesiones bacterianas. En el tallo las lesiones hidrópicas evolucionan a bandas largas, hundidasy negras; en cultivares susceptibles el tallo se anilla y las ramas se contraen y mueren (‘seca’) o se rompen. Laslesiones pueden aparecer recubiertas deun exudado bacteriano amarillo (‘gomosis’), que se seca formando gránulos o una costra. La infección sistémica no es frecuente. El patógeno se transmite por semilla como contaminante externo en la vellosidad (conuna proporción pequeña deinfección interna) y en los restos de cosecha que quedan adheridos. También puede sobrevivir sobrerebrotesde algodón, y hasta 17 anos sobre restos secos de cosecha;la infectividad disminuye rápidamente si estos restos se humedecen por la lluvia n se entierran.La infección se dispersa principalmente por salpicaduras de lluvia Y por lavados superficiales, especialmente durante tormentas en tiempo cálido. Las condiciones Óptimas son media de temperaturas máximas de 35” C, 8 h de sol diarias y lluvia de 2,5-3,5 cm semanales. Hasta,1960, en que aparecieron los primeros cultivares resistentes, la podredumbre bacteriana era la enfermedad más destructiva del algodón en Africa, sin embargo sólo tiene una importancia moderada en 10s países europeos que cultivan algodón,aunque es importante en la URSS asiática. Tradicionalmente el control se ha basado en un desfibrado ácido, en tratar las semillasconformulaciones de organomercúricos o de cobre (o más recientemente con
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bromopol) y en enterrar los restos de cosecha. En la actualidad existen cultivaresresistentes cuya base genética se conoce (unos 20 genes principales con genes secundarios que representanun papel pequeño) y el énfasis debe ponerse en resistencia duradera (Bird, 1982). Vertambién la revisión deEbbels (1976). LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. oryzae (Ishiyama) Dye y X. c. pv. oryzicola (Fang et al.) Dye causan, respectivamente, lesiones foliares y estriado de hojas en arroz. Ninguna de las dos se encuentra en el Mediterráneo, por lo que siguen siendo organismos importantes sujetos a cuarentena para Europa (EPPO 2,3).
Xanthomonas campestris pv. pelargonii (Brown)Dye Huéspedes
La bacteria ataca a los geranios (Pelargonium) zonales, de pensamiento y de hoja de hiedra (gitanilla) (CM1 560). P . grnveolens parece ser resistente. También son huéspedes las especies de Geranium, pero en éstas los ataques no son frecuentes o al menos no se les presta atención. Distribución geogrLifica Se encuentra en la mayoría de los países en los que se cultivan geranios a cualquier escala. En Europa se ha señalado en Bélgica, Checoslovaquia, Dinamarca, Francia, Grecia, Hungría,Italia, Holanda, Portugal, RDA, Rumania, Yugoslavia y el Reino Unido, pero probablemente también se encuentre en otros países de Europa Occidental debido a lo intenso del comercio internacional de esquejes de geranio. Eltfermedud La enfermedad tiene dos fases: lesiones foliares y de tallo y marchitez sistémica. Las lesiones o ampollas en hojas y tallos al principio son pequeñas, verde oscuro e hidrópicas, posteriormente crecen, se hacen pardo rojizas con una zona marginal estrecha verdeamarillento y se extienden creando áreasnecróticas; si la bacteriainvadeelsistema vascular directamente desde las hojas o los tallos o por colonización del córtex de éstos,las hojas afectadas pueden marchitarse a altas temperaturas,marchitez que comienza en las márgenes progresando hacia adentro, tomando una forma de paraguas. La
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marchitez se hace irreversible y las hojas afectadas se arrugan y mueren, aunque lo típico es que permanezcan unidas al tallo; al final del proceso, las plantasafectadas sistémicamentedesarrollanuna podredumbre seca de tallo y mueren; antes de la muerte el tallo es invadido con frecuencia por hongos (entre ellos. especies de Pythium) y bacterias secundarias queproducenunapodredumbre húmedanegra, de la que X . c . pv. pelargonii raras veces puede aislarse. Los síntomas demarchitez no son muy distintos de los debidos a Verticillium y la podredumbre negra de tallos se parece a la debida a especies de Fusarium. Epidemiología
La fase delesiones de hoja y tallo se dispersa principalmente por salpicaduras de lluvia o por riego por aspersión, y la infección normalmente tiene lugar (a través de estomas e hidátodos) sólo cuando hay agua sobre la superficie de la planta durante algunas horas. También es posible la transmisión por moscasblancas(Bugbee & Anderson, 1963), pero probablemente no tenga importancia. La fase vascular sistémica se dispersa principalmente por las navajas que se utilizan para sacar esquejes, ya que durante el invierno la infección puede permanecer latente enlas plantas madre quese han regado poco y en las que tienen un sistema radicular limitad0 debido al tamaño del tiesto. Los esquejes provinientes de plantas infectadas latentemente son la principal fuente de inóculo en los bancales de multiplicación o de producción de planta. Importancia económica
La enfermedad tiene importancia económica en todos los lugares en que se cultivan geranios a cualquier escala, aunque las nuevas técnicas de propagación han reducido las pérdidas. Control
Probablemente, la mejor forma decontrol de la fase de lesiones de hoja y tallo se consigue evitando que haya condensación de agua sobre la superficie de la planta mediante prácticas como riego capilar Y regulación de temperatura y de ventilación para impedir la condensación de vapor en las superficies, especialmente por la noche. Otrométodo posible de control es prestar atención a la higiene, ya que el patógeno puede sobrevivir durante varios días en restos vegetales secos. En el cultivo al aire libre se puede alcanzar un control incompleto tratando con estreptomicina o con compuestos de cobre; las ro-
taciones hacen que disminuyan o se eviten las reinfecciones a partir de restos de cosecha enterrados, en los que el patógeno puede sobrevivir entre 3 y 12 mesesendeterminadas condiciones de suelo. Existen datos (Digat, 1978) de que el patógeno sobrevive como epífito durante al menos 2 meses. La fase sistémica no se puede controlar adecuadamente, exceptosi hay posibilidades muy elevadas de que el cultivo de esquejes se realice libre de patógeno. Donde los esquejes se producen a gran escala, especialmente por viveristasespecializados, debe utilizarse el indexaje; los esquejes destinados a ser material de partida nuclear deben ensayarse para presencia del patógeno, y aquéllos libres de éI se cultivan aislados produciendo esquejespara multiplicaciones posteriores; estas plantas nucleares se reemplazan a intervalos de 2-3 años por nuevos esquejes indexados. El indexaje se realiza en condiciones asépticas;normalmente, se toman cinco secciones transversales de 1 mm de grosor, que incluyan un nudo, del medio de un trozo de tallo de 23 cm esterilizado superficialmente; estas secciones se cultivan en un tubo con medio nutrientedextrosa, líquido o en agar, y el esqueje se almacena en una funda individual de plástico a 0-2" C; si tras 7-10 días no hay crecimiento bacteriano en el tubo, el esqueje puede cultivarse como una planta nuclear. Es muy importante que la esterilización superficial sea completa, seguida por un lavado a conciencia. N o se intenta identificar el patógeno y la mayor parte de los esquejes dan positivo debido a que la esterilización no ha sido completa. Un método alternativo es prescindir de la esterilización superficial y abrir el tallo longitudinalmente, diseccionar los tejidos vasculares y cultivarlos. La microscopía electrónica deinmunofluorescencia no es suficientemente sensible para detectar al patógeno en los esquejes (Digat, 1978) y probablemente sea un método demasiado laborioso para SU uso comercial, pero se podría investigar la posibilidad de utilizar ELISA. El método de indexslie probablemente será superado por el uso de cultivo de tejidos para propagación, ya que con un medio de cultivo adecuado seráposible eliminar cualquier CUItivo infectado. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. phaseoli (Smith)Dye Huéspedes
El huésped principal es la judía común (Phaseolus vulgaris) en sus distintas variedades. Hay pocas du-
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Bacterias I das de que el judión (Phaseolus lunafus)y la judía pinta ( P . coccineus) son huéspedes naturales, y de que otras especies de Phaseolus son buenos huéspedes artificiales, pero sólo deben aceptarse como huéspedes plantas distintasa éstas si se han demostrado claramentelos postulados de Koch.Antes de que se establecieran métodos fiables para ensayar la patogeneicidad se habían señalado muchos huéspedes, con anterioridad aque se constatara que existen muchos patovares de X . campesfris que atacan a leguminosas, con gamas de huéspedes que no se conocen por completo o que solapan. Un ejemplo es la inclusión del chícharo (Vigna sinensis) en la lista de huéspedes deX . c .pv. phaseoli, a pesar del cuidadoso trabajo de Burkholder (1930, 1944), confirmado por Vakili et al. (1975), demostrando que el. pv. phaseoli es patógeno para la judía común, pero no para el chícharo, y queelpatovar pv. vignicola es patógeno para ambas, aunque con síntomas ligeramente distintos en judía. Burkholder (1930) no pudo infectar P . angularis, Vigna sesquipedalis o soja con aislados procedentes de judía;la sugerencia de que los aislados de los pvs. phaseoli y vignicola son parte de un continuo de patogeneicidad (Schuster et al., 1978) debe investigarse más antes de que pueda aceptarse. Especializacicin de huésped
Algunas cepas (conocidas anteriormente como X . phaseoli var. fustans) producen pigmentos pardos tipo melanina, difusibles, cuando se cultivan en medios complejos o en medios que contienen tirosina; tales cepas también se han considerado con propiedades patogeneicas distintas, pero en la actualidad no se considera, en general, que deban separarse del resto.
gría, una prospección en 1974 mostró que de los aislados obtenidos de judía,487 eran Pseudomonas syringae pv. phaseolicola, y sólo 22 eran Xanthomonas phaseoli. Erlfermedad
La enfermedad tiene dos fases: una fase sistémica, debida a la invasión del sistema vascular,y una fase local de infección parenquimática. La infección sistémica da lugar asíntomas generalizados, cuya gravedad varía con la proporción de sistema vascular afectado; si la infección es leve, las plantas aparecen ligeramente enanizadas y puede manifestarseunamarchitezincipiente,reversible, en el centro de días cálidos y secos. Si la infección es más grave, tiene lugar a menudo una marchitez rápida de plántulas, especialmente a temperaturas de 25-35" C, y en las plantas adultas puede marchitarse y morir una hoja, una rama o toda la planta; normalmente la enfermedad progresa en este orden. El patógeno puede invadir otros tejidos además del sistema vascular, lo que en el tallo puede dar lugar a lesiones anillantes en el nudo de los cotiledones o, con más frecuencia, en los de hojas superiores, por invasión desde los rastros foliares; las lesiones resultantes son pardo rojizas y a menudo debilitan el tallo causando su rotura durante tormentas. En hojas y vainas pueden aparecer lesiones similares a las debidas a invasión estomática (ver más adelante), especialmente a temperaturas de unos 18" C, aunque en la vaina una lesión larga e irregular a lo largo de la sutura indica normalmente origen vascular; en las lesiones foliares las venas a menudo son pardo rojizas. Las semillas pueden invadirse vía el pedicel0 Y el funículo, lo que causa una gama de síntomas que va desde pequeñas manchas amarillas en el hílum a cambios de coloración amarillentos de parte o toda la envuelta seminal (Fig. 2 2 ) , y esto a
Distribucicin geográjica
.
El patógeno afecta a la judía en la mayoría de las áreas del mundo en que ésta seutiliza como cultivo extensivo. Su ámbito geográfico solapa con el de la grasa (ver Pseudomonas syringaepv. phaseolicola), pero, en general, esmás corriente que éstaen climas cálidos o subtropicales, y menos frecuente en climas templados. Está muy extendida enAmérica delNorte Y en la RSS Moldava. En Europa Occidental su presencia es esporádica y no muy frecuente en el Norte, aunque se señala como muy extendida en España; se ha señalado en Finlandia, Francia, Holanda Y Suiza (EPPO 61). Es más frecuente en Europa Oriental Y está establecida localmente en Grecia, Rumania Y en otras áreas dela URSS. En Hun-
Fig. 22. Cambios de color en semillas dejudía porXanthomonas campestris pv. phaseoli (cortesía de V . R .
Wallen, Agriculture Canadá).
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menudo va acompañado de un arrugado debido a la invasión del área que subyace a la envuelta; estos síntomas se detectan con facilidad en las semillas blancas, pero no en las coloreadas. Las plántulas de semillas infectadas tienen a menudo puntos de crecimiento enfermos que mueren dejando sólo los cotiledones, síntoma de ‘cabeza de serpiente’. En las hojas las invasiones localizadas a través de estomas y de heridas se manifiestan como áreas pequenas, hidrópicas, o áreas marchitas verde pálido, que al crecer se secan y adquieren un aspecto pardo y quebradizo; en las márgenes de estas lesiones se encuentra un borde amarillo rodeado a menudo por una zona estrecha verde pálido. A diferencia de las lesiones causadas por Pseudomonas syringae pv. phaseolicola (ver éste), frecuentemente unalesión se extiende hasta cubrir la mayor parte del foliolo. Las hojas afectadas tienen a menudo un aspecto desgarrado traslluvias o vientos fuertes. En los tallos, especialmente en plántulas, pueden aparecer lesiones hidrópicas que posteriormente se secan y se hacen pardo rojizas: en las plantas adultas la condición hidrópica es menos evidente y las lesiones son estrías longitudinales rojizas; puedetener lugar la aparición de grietas, por las que se libera un líquido amarillo. En las vainas las lesiones, al principio pequerias, hidrópicas y verde oscuro, crecen gradualmente y , dependiendo de la edad de la vaina y de las condiciones ambientales, pueden secarse, rehundirse y tomar una coloración rojo ladrillo, que se extiende hacia el centro desde el borde. La lesiónamenudo aparece cubierta por un mucus amarillo que se seca dando una costra amarilla. Epidemiología Los focos primarios normalmente se originan a partir de semillas infectadas, enlas que la bacteria puede sobrevivir durante muchos anos. En algunas regiones puede tener lugar la invernación en restos vegetales y en el suelo, lo que no siempre es así (Wallen&Galway, 1979;Wimalajeewa&Nancarrow, 1980). A partir de estos focos, la dispersión es por lluvia y viento, riego de aspersión y posiblemente por insectos (Kaiser& Wakili, 1978),aunque no está clara la importancia de los insectos vectores Y del papel que representen al producir heridas por las que puedan penetrar las bacterias. El pv. phaseoli, resistente a rifampicina, puede crecer en condiciones experimentales en hojas de plantas no huéspedes y recuperarse de ellas hasta 12 días tras la inoculación(Cafati & Saettler, 1980). pero la significación epidemiológica de esto está por determinar. Aparte de la contaminación+directa o de la infec-
ción en planta,las semillas pueden contaminarse por restos infestados durante la recolección o los tratamientos. También puede haber dispersión al empapar las semillas en las suspensiones de bacterias nodulantes. La gravedad de la enfermedad es máxima en condiciones de pluviometría y humedad elevadas y temperatura de unos 28” C. Importancia económica En los USA la ‘quema’ bacteriana de la judía fue la enfermedad de mayorimportancia económicade este cultivo en 1976, causando una pérdida estimada de cuatro millones de dólares (Kennedy & Alcorn, 1980). N o se dispone de estimas recientes de pérdidas en otros países, y aunque continúa causando pérdidas de importancia económica en Rumania y Hungría, y parece ser importante en partes de la URSS, no tiene mucha importancia en otros países europeos. Control El control más efectivo se consigue por certificación de semilla y produciéndola en áreas secas conriego de pie. El ensayo de semillas cultivando muestras (Alvarez et al., 1979) o por aislamientos y serología (Trujillo & Saettler, 1979) sólo permite eliminar lotes de semilla comparativamente muy afectados, y el tratamiento de semillas no puede reducir l a infección a niveles por debajo de los que sea improbable que tengan lugar epidemias. Se obtieneun control parcial con programas de tratamientos con compuestos cúpricoso con estreptomicina. Cuando sea agronómicamenteposible,puedenreducirse considerablemente las pérdidas variandola fecha de siembra para impedir que el cultivo se desarrolle durante los períodos favorables ala enfermedad. En algunospaíseslagravedad de los ataques puede reducirsemarcadamenteconrotacionesbastante cortas. En Ontario, Canadá, fue eficaz un programa de 10 anos para seleccionar semilla utilizando fotografía aéreaparaprospectar los cultivos(WaHen & Galway, 1979). La mejora de la resistencia Y de la tolerancia poligénica se ve impedida por un control genético diferencialde las reacciones en vaina y hoja, de formaque una tolerancia foliarelevada no está asociada con una tolerancia en vaina. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. pruni (Smith)Dye X . C . pv. pruni (CM1 50: Elliott, 1951) causa una enfermedadimportante del melocotonero en 10s
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Bacterias I USA (las pérdidasestimadas en 1976 fueronde 2 millones de dólares) y ha impedido la producción comercial del ciruelo japonés en muchas regiones. Es grave enciruelo y melocotonero en Queensland, Australia, y las pérdidaspueden serelevadasen algunos años en melocotonero y albaricoquero en Nueva Zelanda y en melocotonero en Taiwán. También se encuentra enAfrica del Sur, enAmérica del Norte y del Sur y en muchos países asiáticos. En Europa está establecidolocalmente en Austria, Bulgaria, Italia (donde en 1980 causó epidemias graves en ciruelo en el Norte), en Holanda, Rumania (en ciruelo) y en la URSS; aparentemente, raramente causa danos graves aunque al menos en algunos de estos paises existe el peligro de que pueda causar pérdidas de cosecha considerables (EPPO 62). Sus huéspedes principales son melocotonero, albaricoquero y ciruelo, aunquetambién afecta a almendro, cerezo y otras especies de Prunus. La infección foliar se detecta en el envés como áreas pequeñas, circulares o irregulares, verde pálido a amarillo, con un centro pardo claro,normalmente concentradas hacia el ápice; al crecer, las lesiones se hacen evidentes en la haz, se hacen angulares y se oscurecen a morado, pardo o negro; hay una margen estrecha amarilla alrededor. El tejido necrosado puede caerse, especialmente en ciruelo, dando un efecto de perdigonado. De las lesiones pueden rezumar bacterias. Las hojas gravemente infectadas amarillean y caen; la defoliación puede ser grave y debilitar a los árboles. En los melocotoneros, atípicamente, puede haber una lesión foliar gris en la haz; en el melocotón aparecen manchas pequeñas, circulares, frecuentemente con márgenes hidrópicas y a menudo con halos verde pálido, que se hunden (Fig. 23); al crecer el fruto aparecen a menudo depresiones y grietas alrededor de las lesiones, que puedenser insignificantes o,
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cuando la infección ha sido grave o en fruto joven, importantes y muy dañinas; de estas lesiones pueden fluir gomas, especialmente tras lluvia. En las ciruelas aparecenen algunos cultivareslesiones grandes, hundidas,negras, pero en otros las lesiones Y en cerezoY guinson como pequeñas depresiones, do la infección colonizalos tejidos internosdel fruto, que se deforman. En los brotes y ramas del melocotonero pueden aparecer chancros enprimavera en el extremo dela madera del año anterior, que al principio son como ampollas superficiales pequeñas, hidrópicas, que se extienden 2-10 cm a lo largodel brote y pueden anillarlo causando el síntoma de ‘quema’; las infecciones posteriores causan chancros de verano: lesiones hidrópicas, morado oscuro, que rodean a las lenticelas y se secan, quedando como lesiones limitadas, oscuras, hundidas, con una margen hidrópica. En albaricoquero y ciruelo los chancros son perennes, a diferencia de melocotonero, en queson anuales, y continúan desarrollándose en la madera de 2-3 anos, produciendo chancros profundos que deforman y matan las ramas y pueden causar muerte progresiva, que hace que el cultivo del árbol no sea económico. La enfermedadpuede dispersarse en injertos y estaquillas. En primavera el incóculo procede principalmente de los chancros invernantes anuales y perennes (y en ciruelo quizá de yemas) y de hojas caídas. Se disemina por lluvia y viento e infecta a las hojas a través de los estomas, desde los que las bacterias pueden rezumar tras multiplicarse y volverse a diseminarantes de que los síntomasse hagan visibles. Los chancros de verano debidos a invasión a través de lenticelas o heridas, normalmente quedan limitados y no son fuente deinóculo invernante, exceptoen algunaslocalidades;elinóculoinvernante procede de chancros que se forman al final de la estación, durante las lluvias que tienen lugar justo o durante la caída de la hoja. Las condiciones más favorables parainfeccionesgravessontemperaturas cálidas (19-28” C ) con lluvias frecuentes, elevadas, y rocíos densos acompañados de vientos fuertes. Laenfermedad puede controlarse aplicando en primavera cobre o dodine, siendo también eficaces las pulverizaciones o inyecciones en tronco con oxitetraciclina. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. trans/ucens(Jones et a/.)Dye Fig. 23. Lesiones circulares pesuenas reunidasen rnelocotón debidas a Xanthomonascampestris pv. pruni cortesía de H. L. Keil).
X . c. pv. trunslucens probablemente enmarca a un grupo o mosaico de pvs. de X . campestris que ata-
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CaDítulo 6
can a las gramíneas, causando lesiones en hojas y partes florales detrigo, cebada, centeno, avena,triticale, y de algunas pratenses, entre ellas especies de Bromus, Elymus repens y Phleum pratense. Los‘ datos antiguos sobreformae speciales son confusos Y contradictorios: las f. spp. hordei, undulosa y secalk de ‘X.translucens’ se describieron sobre cebada, trigo y centeno, respectivamente, comohuéspedesnaturalesprincipales, pero Hagborg (1942) describió, además, la f. sp. hordei-avenue en trigo Y avena y la f. sp. cerealis en trigo. Fanget al. (1950) consideraban a pratenses (Bromus spp., Elymus rep e n s ) como los huéspedes principales de la f. sp. cerealis, y añadía la f. sp. phlei-pruten,sis en Phleum pratense. No había acuerdo respecto a los huéspedes secundarios, inoculables artificialmente, de estas formas, y Wallin (1946) subdividió además la f. sp. cerealis. Cunfer & Scolari (1982) demostraron que las cepas de triticale son igualmente virulentas para triticale, trigo y centeno. Hasta que las gamas naturales de huéspedes de estos patógenos de cereales y su relación con X,c . pv. graminis (ver éste) se hayan estudiado con más detalle, probablemente lo mejor sea tratarlas arbitrariamente como un patovar, el pv. translucrns. Las enfermedades causadas se considerantransmitidaspor semilla y están ampliamente distribuidasen América del Norte, donde normalmentetienenuna importancia secundaria, aunque a veces son graves cuando afectan a trigo y cebada. En Rumania y la URSS la situación parece ser semejante. Se han detectado en la mayoría de las demás regiones de cultivo de cereales. Entrigo la enfermedad normalmente causa un ennegrecimiento de glumas, en las que las lesiones son pardo oscuro a negras, y aparecen bandas hundidas, principalmente en la parte superior de las glumas externas; en los ataques graves el grano se arruga. En otros cerealesla enfermedad es parecida. En trigo y en otros huéspedes aparecen en hojas y tallos manchas y estrías hidrópicas que posteriormente empardecen, tienen un aspecto traslúcido y , por último, se secan. Un tiempo cálido y húmedo favorece la enfermedad, quecasicon certezase transmite por lluvia y viento a partir de focos iniciales debidos a infección de semilla. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. wesicatoria (Doidge) Dye X . c . pv. vesicatoria (CM1 20; Elliott, 1951; Hayward & Waterson, 1964) causa la enfermedad de la mancha bacteriana del tomate y del pimiento (in-
cluyendo al pimiento ornamental). También son huéspedes naturales Solanum nigrum y los frutos de la patata. Dentro del patovar existeespecialización de huésped; sehan distinguido cuatro grupos en base a la patogeneicidad para cultivares de Capsicum (Cook & Stall, 1969,1982; Kimura et al., 1972). Algunas cepas de pimiento no son virulentas, otras débilmente virulentas y otras moderadamente virulentas Para el tomate. En los USA y en Brasil se ha descrito una forma que afecta también al rábano y al nabo (X. c. pv. raphani [White] Dye). Es una enfermedad importante de tomate y pimiento en los USA (donde ha causado pérdidas estimadas en 1976 en 1,5 millones de dólares), India, Argentina, Sudán, Nigeria, Egipto y Australia. En Europa, aparentemente,está muy extendida y aveces es grave en Bulgaria, Italia y la URSS; también se ha señalado en Austria, Hungria, Rumania y Yugoslavia. Se transmite por semilla y probablemente se encuentre en todos los lugares en que se cultivan extensamente al aire libre el tomate y el pimiento; se cree que sobrevive en la rizosfera de plantas no huésped. En ciertos climas puede invernar en campo sobre restos de cosecha; se dispersapor lluvia y viento e invade las hojas a través de los estomas y el fruto a través deheridas. En las hojas los síntomas al principio son manchas pequeñas, hidrópicas, que se hacen circulares e irregulares con márgenes amarillas, traslúcidas, y centros pardoanegros,posteriormente apergaminados; las manchaspueden coalescer Y formar estrías irregulares a lo largo de las venas o en las márgenes foliares; las márgenes y ápices de las hojas pueden morir, secarse y romperse adquiriendo las hojas un aspecto desgarrado; las hojas gravemente afectadas amarillean, empardecen. y las hojas jóvenes se deforman y mueren. En los frutos seforman ampollaso puntos pequeños, pardos o negros elevados. Se controla tratando la semilla con compuestos de mercurio (o en el caso de tomate,sólo con agua caliente), pulverizando con compuestosdecobre o estreptomicina cada 2-10 días y con rotaciones de 3-4 años. LELLIOTT
Xanthomonas campestris pv. vifians (Brown) Dye ataca a la lechuga e induce lesiones foliares pequeñas, oscuras,con un borde bien definido, que crecen hasta un diámetro de 1,5 mm y pueden coalescer formando grandes áreas necróticas.Puede tener lugar una marchitez generalizada y podredumbre de hojas y tallos cono sin aparición de lesiones foliares. Se ha señalado en los USA, Africa del Sur, Japón, Nueva Zelanda e Italia (Elliott, 1951), pero su estatus en Europa no está claro.
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Bacterias 1 Xanthornonascampestris p v . zinniae (Hopkins & Dowson) Dye, anteriormenteX . nicromuculans f. sp. zinniae, causa enla cinia una enfermedad de lesiones foliares transmitidapor semilla. Fue epidémica en América del Norte enlos setenta (Strider, 1976) y se ha señalado en Australia, Bulgaria, India y Africa. Parece ser que el tratamiento con captan a la semilla ha tenido éxito (Strider, 1980).
primavera a las hojas jóvenes. Se controla produciendo material de propagación libre de la enfermedad, aunque esto es difícil debido a que los síntomas en el estolón pueden no ser aparentes. Evidentemente, es preferible un riego de pie que de aspersión, ya que éste puede llevar a pérdidas graves cuando la enfermedad está presente. LELLIOTT
‘Xanthomonas populi‘ (Ridé)
Xanthomonas fragariae Kennedy & King
Ridé & Ridé”
X . fragariae (CM1 558) ataca a la fresa (Ken-
Descripción básica
nedy & King, 1962)en los USA, Brasil, Venezuela, Australia, Grecia, Francia, Jtalia (Sicilia) y la URSS (EPPO 135). Potentilla es un huésped artificial. La fase de lesiones foliares se manifiesta con manchas diminutas, hidrópicas, en el envés de las hojas, que crecen y pueden coalescer, penetrar hasta la haz, oscurecerse, hacerse angulares (Fig. 24) y producir áreas necróticas amplias, irregulares y a veces un bandeado de venas hidrópico y oscuro. Puede tener lugar la invasión sistémica (Hildebrand et al., 1967), probablemente en condiciones húmedas en vivero; se infectan los estolones causando el decaimiento y el colapso de la planta; la infección normalmente es intercelular en el tejido vascular formando bolsas en el xilema y en el cambium, quea menudo rompen el tejido del estolón; ocasionalmente se encuentra la bacteria en los vasos xilemáticos. Las plantas en crecimiento rápido son mucho más susceptibles que las que crecen lentamente. La transmisión en los cultivos probablemente se deba a salpicaduras de lluvia o de riego por aspersión. El patógeno puede invernar en restos de hojas enterrados y quizá superticiales, a partir de los cuales podría infectar en
Conocida anteriormente comoAplanobacter populi Ridé (Ridé, 1958), actualmente esta bacteria se considera que tiene las características de una especie de Xanthornonas (Ridé & Ridé, 1978). Recientemente se ha demostrado la presencia de xantomonadina. Las colonias mucosas,decolorcrema a amarillo pálido, aparecen en 2-10 días, según la estación,tras realizaraislamientos dechancros en agar extracto de levadura-peptona-dextrosa. Es difícil aislarlo por dilución. ‘X. populi’ se diferencia de los otros miembros del género por su espectro de utilización de azúcares (L-arabinosa-, D-glucosa+, manosa+, galactosa+, fructosaf, trehalosa+, celobiosa-), su temperatura máxima de crecimiento (27,s” C) y su baja tolerancia a NaCl (0,4-0,6%).
Fig. 24. Hoja de fresa atacada gravemente por Xunthomonas frasariae (cortesía de U . Mazzucchi).
*Según el Código Internacional, este nombre no es legí-
Huéspedes ‘X. populi’ es estrictamente específica de las Salicaceae y principalmente de Populus. Es endémica en variaspoblacionessilvestres de P. tremula en Europa Noroccidental; sin embargo causa pérdidas principalmente e n plantaciones industriales de los cultivares de P:euroamericana (cv. Blanc de Poitou, grandis, regenerata, 145-51, y más recientmente en cv.Dorskamp y en el híbrido P.trichocarpa x deltoides Barn). ‘ X . populi‘ no se conoce sobre Populus en América del Norte, y muchas proviniencias de P. trichocarpa, P. deltoides y de P. trrmuloides de América del Norte, que se han utilizado durante los últimos 30 años en los programas de mejora europeos, han resultado ser susceptibles o muy susceptibles al chancro bacteriano. Kam (1978, 1981) ha descrito como una subespecie ‘X. P . subsp. salicis’ a un patovar aparentemente distinto sobre Salir dasyclada; este nombre no es legítimo. -
timo.
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Capítulo 6
206 Distribución geogrfica
Se encuentra en Europa (Bélgica, Francia, Reino Unido,Holanda,RFA,RDA,Checoslovaquia), también probablemente en Polonia (donde quizá se haya confundido con el chancro por Ceratocystis fimbriata) Y en la URSS (EPPO 43). Su estatus en Asia es dudoso.
peciolos debidas a daños de tormentas o a ataques tempranos deMarssonina brunnea, o también a través de heridas debidas a insectos o granizo. Las larvas del minadordelcambium Phytobia cambii son importantes en la dispersión de la bacteria dentro del árbol, ya que es transportada a lo largo de la mina formada en primavera, apareciendo como chancros a lo largo de las galeríasen el año siguiente.
Edermedad
Importancia econdmica
Los clones susceptibles cercanos a focos de infección muestran síntomas antes de 4 años de plantación. En las ramas pequeñas, y en las principales o en los troncos, aparecen chancros que desarrollan se lentamente (Lámina 9) y que pueden anillarlos produciendo su muerte; en la mayor parte de los casos se forma un callo de reacción en el cual la bacteria persiste durante el invierno para renovar su multiplicaciónconlaactividadcambial. Los primeros signos de infección se detectan en primavera en las ramas del año anterior: poco antes de la apertura de yemas los tejidos alrededor de las yemas infectadas se hinchan y luego estallan exudando un mutus bacterianoespeso, blancuzco, que posteriormente empardece; el exudado también puede aparecer comogotitas através delas lenticelas. Cuando la rama sepela, aparecen vítreos elcambium, floema y parénquima cortical. Los exudados pueden también aparecer posteriormente en la estación Culioagosto) en el borde de las lesiones en crecimiento sobre clones altamente susceptibles. El aspecto final de los chancros depende de la especie o clon de chopo: puedevariar desdechancroscerrados a chancrosabiertos,con márgenesencallecidas de forma más o menos homogénea, y hasta un aspecto de falso tumor. AI desarrollarse los chancros año tras año, la estructura de la madera se ve gravem e n t ea f e c t a d a( B u r d e k i n1, 9 7 2G : remmen & Koster, 1972).
El chancro bacteriano afecta tanto la calidad como la producción de la madera. Las plantaciones del cv. Blanc de Poitou establecidasen el Nortede Francia en 1958-60 han sufrido pérdidas en el valor comercial de su madera del 5-60% según la situación. ‘X. populi’ limita el cultivo industrial de chopos, donde es endémico, al impedir el uso de algunos híbridos y el crecimiento rápido.
Epidemiología
El exudado bacteriano producido en PrimaVera se dispersa entre los árboles vecinos por el Viento Y la lluvia; en las regiones atlánticas se desarrollaun gradiente de incidencia decreciente según la dirección de 10s vientos dominantes. La viabilidad Y Persistencia de ‘ X . populi’ sobre las superficies depende de la temperatura, la actividad de la microflora epífita y de la liberación de sustancias inhibitorias producidas por la superficie de la hoja Y de las estipulas. La penetración bacteriana tiene lugar principalmente a través de las cicatrices frescas de las estípulas o a través de las cicatrices frescas de 10s
Control
En ciertas zonas adecuadas para el cultivo de chopos, pero en las que existe riesgo, debido a la presencia de chancros en árboles silvestres, sólo pueden utilizarse cultivares con buena resistencia. En Francia las subvenciones para bosquesnaturales no dan subsidios para plantar clones en los departamentos en los que este riesgo está reconocido por órdenes ministeriales; todo el material nuevo demejora se ensaya para la susceptibilidad al chancro bacteriano antes de lanzarse al mercado. Se ha hecho un trabajo intenso de mejora de resistencia en Bélgica, Francia, Holanda y la RFA para obtener híbridos intra- o inter-americanos ( P . trichocarpa X trichocarpa, P. deltoides XP. trichocarpa) O euroamericanos ( P . deltoides x P . nigra), que muestrenbuen crecimiento y resistencia al chancro, a menudo asociados también con una resistencia adecuada a enfermedades foliares (Drepanopeziza punctiformis, Melamasora larici-populina). Hay POCOS datos respecto a la variación de patogeneicidad en ‘ X . populi’. En la actualidad se sabe que la bacteria muestra variación en cuanto a agresividad, IO cual se debería prospectar detalladamente en vista a su importancia en cuanto a riesgos para el cultivo del chopo. Hasta la fecha no se ha hallado ninguna ruptura real de resistencia (desarrollo de nueva virulencia), probablemente debido a que ésta es POligénica; sin embargo hay trabajos en curso que Wgieren la existencia de cierta selección hacia una mayor agresividad, y también en el caso de otros patogenos (cepas de X . campestris), sobre ciertos cruzamientos con una base genética común. RIDÉ
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Capítulo 6
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CAPITULO 7
Bacterias I1 Agrobacterium, corynebacterium, Erwinia y Otras Bacterias
En este capítulo se trata de los géneros Agrobacterium, Corynebacterium y Erwinia, patógenos vegetales importantes, y también de patógenos de menor importancia en los géneros Bacillus y Cytophaga. Por último, se incluye el actinomiceto Streptomyces scabies. AGROBACTERIUM
A excepción de la especie A . radiobacter, un habitante del suelono patogénico, las especiesde Agrobacterium inducen hipertrofías en sus plantas huésped. La división en especies del género se ha basado principalmente en características de patogeneicidad: A . radiobacter, no patógeno; A . tumefaciens, causante de tumores; A . rhizogenes, rizogénico, causante de la enfermedad de raíces filiformes, y A . rubi, que causa tumores y se describió originalmente sobre especies de Rubus. Sin embargo hoy se sabe que la patogeneicidad de las agrobacterias está determinadapor plásmidos, que pueden transferirse con facilidad a otras agrobacterias virulentas o avirulentas y que por tanto, no pueden utilizarse comobasepara la taxonomía.Actualmente, y sin considerar el efecto fitopatogénico de las cepas, se reconocen tres biovares de Agrobacterium en base a diferencias fenotípicas claras; aún más, Holmes & Roberts (1981)concluyen que a estos biovares se les debería darrango específico. Para indicar el efecto fitopatogénico de las cepas dentro de cada especie se han propuesto los términos estado tumorigénico, estado rizogénico y estado saprofítico; desgraciadamente no se puede utilizar actualmente esta solución debido a dificultades de nom e n c l a t u r aq u es ed e r i v a nd el a sR e g l a s Internacionales. Excepto si se anula una regla anterior de la Comisión Judicial, debe seguirse la nomenclatura actual, aunque puede adaptarse, cierto que con dificultad, para acomodar a los tres biovares. El problema de las soluciones posiblesha sido
discutido exhaustivamente por Kersters & De Ley (1984).Su propuesta, seguida aquí, es: A . tumefaciens (Smith & Townsend) Conn, que incluye cepas tumorigénicas pertenecientes a los biovares I , 2 y 3; A . radiobacter (Beiierinck & Van Delen) Conn, que incluye cepas no tumorigénicas que pertenecen a los biovares 1 y 2 ; A . rhizogenes (Riker et al.) Conn, queincluye cepas rizogénicas que pertenecen a los biovares 1 y 2; A . rubi (Hildebrand) Starr & Weiss, que incluye tres cepas, dos de las cuales son los cultivos originales de Hildebrand, con un porcentaje de homologia del DNA elevado entre sí, pero sólo del 15% con las otras agrobacterias ensayadas. Los miembrosdelgénerosonbacilos no espopm, rulantes, Gram-negativos, de 0,6-1,OX 1,5-3,0 que aparecen aislados o en parejas, mótiles con 16 flagelos perítricos. Son aeróbicos con un tipo de metabolismo respiratorio. El crecimiento en medios que contienen carbohidratos está normalmente acompanado por la producción abundante deun mutus polisacárido extracelular. Sonquimioorganótrofos, utilizando una amplia gama de fuentes de carbono. La diferenciación de biovares y de especies aparece en la tabla 7.1. Para las diagnosis de las enfermedades causadas, ver Fahy & Persley (1983) y Lelliott & Stead (1987).
Agrobacterium tumefaciens (Smith & Townsend) Conn (Sinónimos: A . radiobacter var. turnefaciens, A . radiobacter subsp. tumefaciens [Smith & Townsend] Kean et al) Descripcicin básica
Ver la descripción anterior del género, la tabla 7.1 y CM1 42.
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Bacterias I1
213
Tabla 7.1. Caracteres diferenciales de las especies y biovares (Bv.) del género Agrobacterium
Caracteres
--4
i
Bv Bv 1
Crecimiento: a 35" C en medio de Schroth et al. (1965) en medio de New & Kern (1971) en presencia de 2% NaCl Producción de ácid0 3-cetolactoso a partir de: meso-Eritritol Melecitosa Etanol Alcalí a partir de: Malonato sódico L-tartrato sódico Propionato sódico Citrato de Simmon+extracto de levadura al 0,005% Reacción de leche de litmus: alcalina ácida Producción de tumores en tallos de plantas jóvenes de Helianthus annuus, tomate, Nicotiana tabacum y/o discos radiculares de Duucus carota Producción de raíces en discos radiculares de Daucus carota I:
+'
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-
d d
-
Bv 3
2
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-
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4
+ + -
+=m%o más de cepas positivas.
-=90% o más de cepas negativas. d= 1149% de cepas positivas. 2: Las cepas rizogénicas del biovar 1 se han estudiado poco y aparentemente son raras. 3: La mayoría de las cepas de vid tienen una gama de huéspedes limitada; los aislados de
este huésped deben ensayarse sobre tallos jóvenes del mismo.
Huéspedes
A . tumefaciens ataca a muchas, si no a la mayoría, de las dicotiledóneas; se han señalado como huéspedes del patógeno643 especies en331 géneros. Los cultivos más corrientesy gravemente afectados son los frutales de huesoy de pepita, la vid, las rosas y especies de Rubus.
nagOPOulOs e t al., 1978) t i e n e n u n a g a m a d e huéspedes limitada, infectando sólo a la vid, a especies de Rubus Y a crisantemos, mientras que las cepas de los biovaresI y 2 tienen una gama de huespedes amplia. Distrihucicin geogrcifica
Está distribuida en todo el mundo.
Especializacibn de huésped
Algunas cepas del patógeno parecen tener una especificidad de huésped considerable, que está determinada principalmente por el plásmido Ti (Bevan & Chilton, 1982);así, las cepas del biovar 3 (Pa-
Ellfermedad
La enfermedad denominada agallas o cáncer hacteriano es una enfermedad típicamente neoplásica,
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214
7
Capítulo
incitada por el plásmido Ti, que llevan las cepas brevivir en el suelo y determinar a qué cepas se virulentas de A . tumefaciens. Tras producirse una referían los trabajos anteriores;aún más, en estudios herida y la infección, un trozo de DNA plasmidico ecológicos recientes sólo se han encontrado cepas (T-DNA) se transfiere a la célula de la planta y se patogénicas en asociación estrecha con árboles con integra permanentemente en el DNA del núcleo del tumores, mientras que casi todaslas cepas de agrohuésped, en el que codifica para tumorigenesis y bacterias del suelo y de la rizosfera de plantas sanas también para la síntesis de compuestos específicos resultaron no serpatógenas. También hay datos que d e los t u m o r e sd e n o m i n a d o so p i n a s( B e señalan que el patógeno sobrevive saprofíticamente van & Chilton, 1982). La enfermedad se manifiesta en los tejidos vasculares de la vid y posiblemente al pirncipio en forma de pequeñas hinchazones o de otras plantas. La transmisión del patógeno a larga crecimientos excesivos, que se inician a partir de distancia y en áreas no infestadas normalmente se las células transformadas en cualquier parte de la lleva a cabo con la semilla o con material vegetal planta, peroespecialmente cerca dela superficie del de propagación contaminado; en la transmisión a suelo (cuello), en la unión de injerto y en las raíces; corta distancia la lluvia y el agua, de riego o del los tumores aéreos son bastante comentes en ciertassuelo, son muy importantes. La bacteria también se plantas (entre ellas vid y especies de Rubus); dudispersa por medio del suelo, de insectosdel suelo, rante la estación vegetativa aparecennuevostude animales y del hombre, así como por prácticas mores, que son globulares, con superficies suaves, culturales. Para que una infección tenga éxito parece coloración blancuzca, tiernos y blandos; posteriorser necesario que haya heridas recientes debidas a mente se hacen mucho mayores (hasta de30 cm de prácticas culturales, injerto, insectos, granizo o hediámetro), se endurecen o se lignifican, toman una lada. La inducción del tumor se completa dentro de coloración pardo oscura y un aspecto más o menos las 20 h tras la inoculación en la herida a los 25" C, agrietado. El tejidotumoralnormalmente es una y a partir de entonceslas células bacterianas no son masa confusa de parénquima y elementos vasculanecesarias para el desarrollo y mantenimiento de res. Durante la dormición, los tumores se pudren aquél; además la formación de tumores sólo se proparcial o totalmente y, en el caso de huéspedes peduce con facilidad si la tempratura no sobrepasa los rennes, a menudo se desarrollan de nuevo en los 30" C durante una semana tras la inoculación. El mismos sitios en lasiguienteestaciónvegetativa. período de incubación (tiempo para aparición de tuDado que estas agallas bacterianas pueden confunmores) es de unos 8-15 días durante la estación de dirse concrecimientos tumorales debidos a distintas crecimiento, pero hay un retraso de hasta unospocausas, como insectos, ácaros, hongos, virus, decos meses cuandola inoculación tiene lugardurante sequilibrios genéticos, cicatrización de heridas y la dormición o a temperaturas muy bajas. sustancias fitohormonales, es esencial realizar una diagnosis de laboratorio; éstapuede llevarse a cabo Importancia económica por: a) aislamientoeidentificación del patógeno; La enfermedad es un problema grave Y de imporb) análisis de la presencia en los tejidos de las opinas tancia económica en material de vivero; las plantas específicas de tumor (tipo octopina, tipo nopalina o afectadas seenanizan o mueren y generalmente, detipo agropina) utilizando electrofóresis en papel a bido a los tumores, no tienenvalor de mercado; alto voltaje; c) detección específica del T-DNA en también puede haber pérdidas graves en plantacioel tejido del tumor utilizando como sonda T-DNA nes frutales y viñedos jóvenes. Los efectosdel cánmarcado con "'P (Fahy & Persley, 1983). Las plancer bacteriano en el vigor, producción Y duración tas enfermaspueden aparecer enanizadas, con hojas de la planta dependen de la localización, tamaño Y cloróticas, producen poco y al final mueren. número de tumores y de la edad de la planta en el momento de lainfección. Esta enfermedad se ha Epidemiología considerado como la más grave de las producidas A . tumefaciens inverna principalmente en tumores por procariotes en cosechas en California en 1975y en el suelo. La bacteria se considera en general 77, con unas pérdidas anuales estimadas en todos como un verdadero habitante del suelo, donde puelos USA de 23 millones de dólares en 1976 (Kende persistir indefinidamente; sin embargo los datos nedy & Alcorn, 1980). sobre supervivencia en suelo sin restos de plantas son contradictoriosy la existencia debiovares, prinControl cipalmente del biovar 3, sólo se ha reconocido reKerr (1980) ha desarrollado en frutales Y rosas un cientemente.Portantonoes posible evaluar los método de control biológico con un éxito notable; datos sobrela capacidad de Agrobacterium para so-
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Bacterias I1 el método es barato, sencillo y muy eficaz, y en la actualidad muy utilizado por agricultores de distintos países. Se basa en utilizar una cepa avirulenta de un Agrobacterium (cepa 84) que produce una bacteriocina nucleotídica (denominada agrocina 84) que inhibe a la mayoría de las agrobacterias patogénicas (aquellas que tienen el plásmido Ti tipo nopalina). Elmaterial de multiplicación susceptible (semillas, estaquillas. raíces) se sumerge en una suspensión celular de esta cepa y se planta inmediatamente. Algunas cepas productoras de nogalina, patogénicas, son resistentes a la agrocina 84 y, por tanto,nopuedencontrolarsebiológicamente (Kerr & Panagopoulos, 1987); además, todaslas cepas quetienen plásmidos Ti tipo octopinay agropina son resistentes a la agrocina 84 y por tanto no se controlan; entre éstas están las cepas pertenecientes al biovar 3 (plásmidos Ti tipo octopina), que tienen una importancia considerable en vid. La fumigación del suelo, la protección del sistema radicular con plaguicidas y el uso de erradicantes comobacticina (una mezcla de hidrocarburos líquidos) tienen un éxito limitado y errático. Otros métodos de control se basan en prácticasculturales y sanitarias; así, debe evitarse causarheridas al tronco y a las raíces en las prácticas de cultivo. El materialde plantación y de injerto solamente debe obtenerse de plantas madres libres de enfermedad; todas las herramientas, contenedores Y equipo deben esterilizarse antes de su uso, especialmente en áreas de propagación, y para ello se ha recomendado utilizar formalina o hipoclorito sódico, aunque estas sustancias son corrosivas y pueden causar problemasa los operadores; una alternativa es agua hirviendo, pero a menudo su uso no es práctico. Probablemente serían muy efectivos los desinfectantes que se utilizan para controlar el fuego bacteriano (ver éste). Importancia en investigación Las investigaciones recientes sobre el cáncer bacteriano (Kahl & Schell, 1982; Merlo, 1982) han recibido una atención considerable por parte de los investigadores dedicados afitopatología, biología molecular e ingeniería genética de plantas. La comprensión del mecanismo de control y de la biología de las cepas utilizadas en biocontrol podrían servir como modelo para desarrollar procedimientos de control biológico contraotras enfermedadesbacterianas. Además, la investigación sobre el cáncer bacteriano provee sistemas modelos para estudiar las interacciones huésped-patógeno (a niveles de organismo, genéticos y moleculares), la regulación y el crecimiento de las células vegetales, el cáncer de
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los mamíferos, la evolución de los microorganismos y la expresión de genes procarióticos en células eucarióticas. Porúltimo, uno delos aspectos más apasionantes del sistema, que es una forma natural de ingeniería genética, se refiere al uso potencial del plásmido Ti como vector paratransferir al DNA del núcleo de las plantas DNA de otras procedencias; esto se ha llevado a cabo Y ofrece las posibilidades de incorporary expresar deforma estable genes que codifiquen caracteres beneficiosos (p. ej., resistencia a enfermedades, mejora de producción, fijación de nitrógeno) a plantas cultivadas, lo que tendría una gran importancia agronómica. PANAGOPOULOS
Agrobacterium rhizogenes (Riker et a l . ) Conn (CM1 41) produce proliferación radicular y ataca a una amplia gama de plantas dicotiledóneas (Cleene & De Ley, 1981), pero en general causa pocos daños económicos; sin embargo una alteración radicular asociada con esta bacteria puede causar una reducción de producciónconsiderable en pepino (Yarham & Perkins, 1978). BACILLUS Bacillus polymyxa (Prazmowski) Mace es una especie formadora de esporas, pectolítica, muy extendida, que habita sobre la vegetación en descomposición y que a temperaturas elevadas causa podredumbres de fruto en pimiento, berenjena, tomate, tubérculos de patata, apio, repollo y champiñones. CORYNEBACTERIUM
Los miembros fitopatógenos de este género son un grupo heterogéneo de especies que la investigación taxonómicarecientesugieredeberíandistribuirse entre otros géneros. Así, C. fascians se ha transferido a Rhodococcus, C . flaccunlfaciens y sus patovares, a Curtohacterium, y C. michiganense y sus patovares, a Clavibacter como subespecies de Clavibacter michiganense. Aquí no se han adoptado estos cambios taxonómicos, ya que en general los fitopatólogos no los han aceptado todavía; sin embargo las propuestas de quealgunas especies deben considerarse más bien comopatovares tiene una aceptación más general y se ha adoptado aquí. Todas las especies son bacterias Gram-positivas, pleomórfcas, con forma de maza (corineformes) y por SU método de división forman un grupo de células ' V ' ' Y ' y ' W ' . Só10 c o nd i s p o s i c i ó nd e
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Capítulo
C. fluccumfacirns es mótil y , excepto esta especie, todas las demás crecen lentamente en medios artificiales. Para más detalles sobre el género consultar Lelliott (1974), y para la diagnosis de las enfermedades que causan consultar Fahy & Persley (1983) y Lelliott & Stead (1987). Corynebacterium fascians (Tilford) Dowson (sinó-
nimo: Rhodococcus fascians [Tilford] Goodfellow) (CM1 121) causa una enfermedad de agallas foliares caracterizada por la proliferación, normalmente a nivel del cuello, de tallos cortos, que a menudo se deforman o engrosan. Es frecuente y afecta a una amplia gama de huéspedes herbáceos, que incluyen muchas ornamentales, pero raravez causa daños de importancia económica. Se transmite por el suelo, por semilla, y es contagiosa, dispersándose principalmente por manos y herramientas o por salpicaduras de agua durante la propagación vegetal. Corynebacterium flaccumfaciens (Hedges) Dowson pv. betae (Keyworth et al.) Dye & Kemp (sinónimo: C . betae, Curtobacteriumflaccumfaciens
pv. hetue, Collins & Jones) causa en el Reino Unido y en Irlanda la enfermedad plateada de los cultivos
para producción de semilla de remolacha de mesa y forrajera, que puede ser importante, pero se con-
trola por tratamiento de semilla con estreptomicina (Keyworth & Howell. 1961).
Corynebacterium flaccumfaciens pv. flaccumfaciens (Hedges) Dowson (Sinónimo: C. flacclrmfacirns, Curtobacterium flaccumjacieru pv. flaccumjuciens [Hedges] Collins & Jones) C . f .pv. flaccumfaciens es una bacteria de crecimiento lento que en medio con dextrosa produce un crecimientocolor crema o amarillomantequilla; causa una marchitez transmitida por semilla, de importancia económica, a cultivares de Phaseolrrs vulgaris (CM1 43). Son susceptibles también otras especies de Phaseolus (P. coccineus, P . aureus, P. angularis y P. mungo);también se ha señalado sobre soja. Se encuentran variantes de la bacteria naranjas y violetas. Está distribuida ampliamente en América del Norte y Europa Oriental, incluyendo la parte extremo oriental de la URSS, pero no se ha confirmado en Europa Occidental (EPPO 48). La marchitez bacteriana de la judía es principalmente una enfermedad vascular. Las plantas afectadas se enanizan y las hojas se marchitan; la marchitez puede aparecer en plantas de todas las eda-
des, desde plántula a madurez, y no queda limitada a una sola parte de ellas; las hojas marchitas se secan Y empardecen y , tras lluvia o vientos fuertes, se desgarran. En los nudos pueden aparecer lesiones rojas, que aparentemente se originan apartir del xilema infectado y que pueden anillar el tallo debilitándolo y causando su ruptura durante vientos o tormentas. A lo largo de la sutura de las vainas se desarrollan lesiones hidrópicas, verde oscuro, a menudo en toda su longitud,debido a la invasión a partir del tejido vascular subyacente. La semilla infectada puede estar contaminada externamente o invadida sistémicamente, a menudo es asintomática, pero cuando está afectada seriamente puede mostrar una mancha amarillaen el hilum o áreas decoloradas en las cubiertas (que en las variedades de semillas blancas puede ser un amarillo brillante) y un arrugado grave con un aspecto barnizado. La infección de los cultivos se origina principalmente a partir de semilla infectada, y aunque hay cierta evidencia de que puede invernar en el suelo (probablemente, en restos de cosecha), seguramente no tiene importancia. L a dispersión dentro del cultivo no se produce con facilidad porsalpicaduras de lluvia sino que tiene lugar a través de heridas, particularmente en el suelo, debidas a prácticas culturales o al nemátodo Meloidomwe incognita; a distancias cortas, el agua de riego la favorece. Se considera que la incidencia es mayor en suelos limoarenosos que arcillolimosos. Se controla utilizando semilla sana y rotación de cultivos; algunos cultivares tienen resistencia parcial. LELLIOTT
Corynebacterium flaccumfaciens (Hedges) Dowson pv. oortii ( S a a l t i n k & M a a sG e e s t e r a n u s ) Dye & Kemp (CM1 375) (sinónimos: C . oortii, Curt o b a c t e r i u m f l a c c u m f a c i e n s p v . o o r t i Collins & Jones) causa ‘geelpok’ (pústula amarilla) y ‘hel-vuur’ (fuego infernal) en tulipanes y se ha señalado en Holanda, Reino Unido, RDA y Dinamarca, aunque probablemente su distribución sea mucho más amplia. Produce un cambio de coloración a amarillo del tejido vascular y pequeñas manchas blancas en las escamas más externas de los bulbos; las hojas afectadas desarrollan manchas gris plateado de hasta 5 mm de diámetro y se hacen quebrddizas, rugosas y agrietadas. Se controla destruyendo las plantas afectadas. Corynebacterium michiganense pv. ratbayi (Smith)
Dye & Kemp (CM1 376) (sinónimos: C . rathayi, Clavibactrr rathayi [Smith] Davies et al.) causa l a enfermedad del mucus amarillo de Dactylis d o -
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Bacterias I1 merata; es corriente, pero rara vez tiene importancia económica en los cultivos de semilla de Europa Noroccidental. Está muy relacionado, si no esidéntico, con los patovares t r i t i c i e i r a n i c u m d e C. michigunpnse, que causan enfermedades similares de trigo y de otras gramíneas.
Corynebacterium michiganense pv. insidiosum (McCulloch) Dye & Kemp (Sinónimos: C . insidiosum,Clavibactermichiganensis ssp. insidiosus Davis et a l . ) Descripcicin básica C . m. pv. insidiosum (CM1 13) puededistinguirse
de otros miembros del género por producir gránulos azul oscuro de indigoidina en medios con dextrosa; la producción de indigoidina por parte de algunos aislados es lenta, peroa menudo puede aumentarse incubando cultivos de estríaen placa a 25-27" C hasta que el crecimiento sea claramente visible, transfiriéndolos a 15-20" C e incubándolos hasta dos semanas.
Huéspedes
La enfermedad que causa este patógeno tiene importancia económica sólo en alfalfa (Medicago sativa), aunque también se cree que son susceptibles Medicago fulcata, Melilotus alba y Onobrychis viciifolia.
Distrihucicin geoxrcifica
La bacteria está muy extendida en áreas de cultivo de alfalfa en Gran Bretaña e Italia y aparentemente también en Checoslovaquia, Polonia y la URSS (EPPO 49); seguramente está más ampliamente distribuida en Europa de lo que indica la literatura. Probablemente se introdujo en Europa con semilla de América del Norte a final de los anos cuarenta.
Ellfermedad
La enfermedad, conocida como marchitez bacteriana de la alfalfa, pasa a menudo desapercibida durante el primer año de la plantación, y al segundo está distribuida tan uniformemente en la parcela que no se percibe que el mal crecimiento generalizado del cultivo se debe a una enfermedad; a esta naturaleza insidiosa de la enfermedad se debe la deno-
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minación del patovar del organismo causal 'insidiola enfermedad se distribuye inicialmente porrodales. Los síntomas estánacompañadosdeclorosis, reducción detamaño y a menudo forma acuencada de los foliolos; es corriente la aparición de una necrosis marginal blanco grisácea, papirácea de los foliolos, y la marchitez puede tener lugar durante tiempo cálido; sin embargo el nombre de la enfermedad no refleja bien su desarrollo en las condiciones del N de Europa, donde los síntomas característicos no son una marchitez, sino un enanismo y proliferación de tallos; en este sentido sediferencia de la marchitez debida a Verticillium albo-atrum, típicamente una marchitez y muerte rápida de las plantas sin que tenga lugar su enanización. La muerte delas plantas infectadas por el pv. insidiosum es lenta y a menudo sobreviven en un estado debilitado hasta la estación siguiente, lo que parece colaborara la invasión de las plantas afectadas por especies de Sclerotinia que pueden enmascarar eficazmente los síntomas de marchitez bacteriana. En algunos cultivares los síntomas de la parte aérea vienen acompanados a menudo de un cambio de coloración a amarillo pardo del sistema vascular de la raíz principal; en las plantas más viejas esta decoloración puede verse con frecuencia como un anillo húmedo o gomoso en la parte externa de la madera de las raíces cortadas transversal o tangencialmente; en el caso de síntomas menos avanzados, sólo se perciben bolsas de decoloración en la madera y a veces sólo un ligero punteado. Los síntomas aéreos graves no siempre están asociados con síntomas radiculares claros y viceversa, y esto parece relacionarse con el cultivar del huésped: en los cvs. Du Puits Y Eynsford los síntomas radiculares pueden ser muy marcados, incluso en ausencia de síntomas de la parte aérea; en los cvs. Europe y Vertus los síntomas radiculares pueden ser mucho menos evidentes y a menudo no se presentan, incluso en plantas gravemente infectadas. En el caso de que se presenten síntomas radiculares, normalmente pueden distinguirse de los debidos a verticillium albo-atrum, típicamente una decoloración a gris que afecta al centro de la raíz. Sin embargo ambas enfermedades pueden presentarse en la misma planta. .sum'. En ataques menos graves
La detección de grandes cantidades decorineformes Gram-positivos o inmunofluorescentes en asociación con los síntomas característicos es un método diagnóstico suficientemente detallado para la mayoría de los objetivos (Lelliott & Stead, 1987). Para una mayor precisión puede utilizarse el aislamiento (Close & Mulcock, 1972) y la aglutinación en lámina con antisuero específico.
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Epidemiología
La enfermedad se transmitecon gran rapidezdentro del cultivo por las barras de corte de las cosechadoras y puede distribuirse por el movimiento del agua superficial. Las cosechadoras, el agua de dreo de suelo transportados nJe y los restos de cosecha por el viento pueden dispersarla a cultivos adyacentes. El transporte a largadistancia se debe a semilla o a restos que la acompañen, o a heno de alfalfa. Hay bastantes datos que señalan que Ditylenchus dipsaci puede transmitir la enfermedad y que la infección es mucho más intensa en presencia de Meloidogyne hapla. Debido fundamentalmente a observacionesde campo, se cree que la bacteria puede sobrevivir en el suelo, directamente o sobre restos de raíces de alfalfa, en ausencia de su huésped, pero no hay datos fiables sobre el tiempo que puede subsistir así; probablemente, no es prudente suponer que la supervivencia tras el alzado de un alfalfar afectado sea menor de 5 afios. Importancia económica
En América del Norte, donde hasido endémica durante muchos años, el pv. insidiosum se considera en general como el patógeno más importante de la alfalfa, causando en algunas partes de los USA daños mayores que todos los otros patógenos de la alfalfa juntos, hasta que se mejoraron y extendieron cultivares resistentes enlos años cincuenta;incluso así, las pérdidas estimadas en 1976 fueron de 17 millones de dólares (Kennedy & Alcorn, 1980). Con certeza es uno delos principales patógenos de la alfalfa en Italia, pero su estatus enel N de Europa es en general dudoso; los datos existentes indican que podría ser o llegar a ser un patógeno europeo de la mayor importancia, al menos del mismo nivel que V . albo-atrum, como causa de pérdidas. Las consecuencias económicasdel patógeno se deben a su reducción del vigor y crecimiento del cultivo, de forma que la producción a menudo se reduce considerablemente duranteel segundo añoy no es económica en el tercero. En general, si la enfermedad está presente, los alfalfares de cultivares susceptibles se limitan a una vida económica máxima de 3 años.
el cultivar europeo resistente cv. Maris Phoenix; los ensayos de este cultivar en el Reino Unido indican que su rendimiento en materia seca es algo menor que el delcv. standard Europe, aunque su contenido en proteína es igual; sin embargo Maris Phoenix no es resistente a V . albo-utrum, y hasta que no se obtenga un cultivar altamente productivo con resistencias a V . albo-utrum y al pv. insidiosum, y se encuentra muy avanzado un programa para obtenerlo, el uso de Maris Phoenix para proteger contra la marchitezbacterianaprobablemente sólo tiene justificación marginal, excepto en explotaciones con historia de marchitez bacteriana. C. m. pv. insidiosum está tan extendido que cualquier fuente desemilla debe ser sospechosa, aunque se puede reducir el riego con una limpieza eficaz de la semilla y situando los cultivos para su producción en rotaciones amplias. Si se sabeque la enfermedad estápresente en unaexplotación esaconsejable, cuando sea posible, que los campos afectados se corten los últimos y desinfectar tras ello la maquinaria para evitar una mayor dispersión. Otra precaución sensata es la desinfección de la maquinaria de siega que se lleva a una explotación antes de su uso; la mejor forma de hacerlo es aspirando a alta presión las partes que probablemente estén en contacto con el cultivo, principalmente la barra de corte y las ruedas, para eliminar los restos de plantas y de suelo, y pulverizar posteriormente con un desinfectante fenólico. Importancia en investigación
Las interacciones entre el pv. insidiosum y otros microorganismos son interesantes; la infección con Fusarium oxysporum f. sp. medicaginis aparentemente inhibe los síntomas y la colonización del tejido vascular por el pv. insidiosum (Johnson et al., 1982). El mecanismo de resistencia a la marchitez bacteriana podría estar asociado con ciertas características de la fiación de nitrógeno de Rhizobium meliloti (Bordeleau & Michaud, 1981). LELLIOTT
Corynebacterium michiganense (Smith)Jensen pv. michiganense Dye & Kemp (Sinónimos: C . michiganense,Clavibacter michiganensis ssp. michiganensis [Smith] Davis et al.)
Control
El único método de control eficaz ha sido utilizar cultivares resistentes. Los mejorados en 10s USA no tienen condiciones agronómicas adecuadas para SU cultivo en el NO de Europa,lo que sí ocurre Con
Descripción básica
Este miembro del género no es mótil Y es de crecimiento lento (CM1 19). En agar nutriente glucosa,
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Bacterias I1 en elcual el crecimiento es óptimo, las colonias tienen 1 mm de diámetro tras5 días y 2-3 mm a los 7-8 días; son lisas, enteras, convexas, semifluidas, cuando estánrecientemente aisladas, pero sehacen butirosas con subcultivosprolongados, amarillo pálido, haciéndose un amarillo más oscuro, opacas Y brillantes. Huéspedes Son huéspedes naturales el tomate y otras especies de Lycopersicom, el pimiento y Solanum mammosum, S . douglassi, S. nigrum y Nicotiana glutinosa. Otras solanáceas son susceptibles a la inoculación artificial (Thyr et al., 1975). Especialización de huésped En general no seaceptan formasespecializadas, aunque hay algunos informes sobre cepas con virulencia diferencial a distintos huéspedes. Distribución geográjica La bacteria está muy extendida en las principales áreas de cultivo de tomate en el mundo, incluyendo a Europa (EPPO 50). Elrfermedad La enfermedad, conocida como chancro bacteriano o mancha ocular del tomate, es vascular y parenquimática y tiene una amplia gamade síntomas (descritos con detalle para cultivo de invernadero por Penna [I9821 y para cultivos al aire libre porStriber [ 19691) que pueden variar según diferencias en técnicas culturales, especialmente las relacionadas con la nutrición, con si el cultivo es protegido o al aire libre, con la edad de la planta y con la edad en que se ven afectadas, y probablemente con el cultivar (Penna, 1982). La fase vascular de la enfermedad probablemente es muchomenos frecuente quela de lesiones foliares. En cultivos protegidos normalmente no se ven los síntomas vasculares hasta que las plantas alcanzan o se aproximan a su madurez, lo que nosuele ocurrir antes de que tengan 1,5-2 m de altura,y los síntomas aparecen primero en las hojas de la región del segundo o tercer racimo por encima del que se está cosechando. Aparecen pequeñas áreas de tejido intervenal que sehacen hidrópicas y de un verde opaco, luego se desecan y toman una coloración pardo clara; las áreas necróticas seextienden y las plantas afectadas aparecen como quemadas por un trata-
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miento o como si tuvieran alguna alteración fisiológica, condiciones con lasque los síntomas se confunden confacilidad. Esta desecaciónprobablemente se deba a una toxina producida por el patógeno que destruye y altera la permeabilidad de las membranas celulares del parénquima del huésped.En un determinadomomento lasplantas se marchitan irreversiblemente, empezandopor las hojas. Normalmente los síntomas de marchitez Y de necrosis progresan lentamente tallo arriba, deforma que el brote en crecimiento es la última parte afectada; frecuentemente se producen desde la base de la plantanuevos brotes vigorosos que amenudo permanecen asintomáticos; con menosfrecuencia hay un colapso rápido de la planta en unos POCOS días. El fruto puedeno desarrollarse y caerse o madurar de forma irregular, también muestraa menudo un mosaicismo externo y decoloraciones internas del tejido vascular y del parénquima próximo. Las plantas con síntomas avanzados casi siempre tienen también algún síntoma interno:el córtex delos tallos jóvenes puede separarse con facilidad de la estela, que a menudo tiene una coloración pajiza y una textura rugosa; en tallos más maduros la decoloración del sistema vascular varía desde un amarillo pajizo a pardo, mientras que las partes inferiores de los tallos o las raíces pueden aparecer todavía sanas. Ocasionalmente en la médula se desarrollan cavidades en las que aparece un fluido bacteriano amarillo; el amarilleo de los tejidos vasculares y la producción de fluido bacteriano alrededor deellos aparecen con frecuencia en los peciolos de las hojas afectadas y en los frutos decolorados. La producción de chancros en los tallos, con estriado pardo y agrietados, no es frecuente. Los síntomas sistémicos en los cultivos al aire libre no son muy distintos de los que aparecen en cultivos protegidos, aunque los chancros de tallo son raros y sólo se desarrollanexcepcionalmente en períodos de alta humedad Y temperatura; no siempre hay marchitez. La infección parenquimática normalmentees más frecuente en invernadero que en campo, especialmente cuandose utilizan atomizaciones deagua para ayudar a la polinización o se dan tratamientos plaguicidas de alto volumen. En las hojas se desarrollan manchas blancas, más o menos circulares, algo realzadas, de aproximadamente 1 mm de diámetro, que tienden a ser más numerosas cerca de las venas principales; estas lesiones pueden expandirse, coalescer y aparecer rodeadas por tejido necrótico que puede desprenderse,especialmente tras un tratamiento, dando a la hoja un aspecto desgarrado. En tallos, peciolos, pedúnculos y cálices aparecen lesiones similares que cuandoestán próximas
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unas aotras forman áreas de aspecto harinoso, estas áreas son rugosas y a menudo pardo claro u oscuro, y escamosas. En los frutos la mancha ocularse inicia con manchas blancas pequeñas que se desarrollan hasta un diámetro de 3-6 mm, con un centro pardo oscuro realzado; al madurar el fruto pueden perder su halo blanco, hacersetotalmente necróticas y costrosas y coalescer. A veces en las hojas, predominantemente en sus márgenes, se desarrollan lesiones necróticas con un área necrosada de unos 4 x 4 cm, rodeada de un borde amarillo naraqia de 1-1,5 cm de ancho. A veces en la superficie de la hoja se desarrollan lesiones más o menos circulares, amarillas, de hasta 1 cm de diámetro, normalmente con un centro necrótico;pueden coalescer y estar acompañadas de estriado necrótico de venas y peciolos. La detección de grancantidad de célulascorineformes,Gram-positivas, asociadas con los síntomas característicos, es, para casi todos los objetivos, un método de diagnósticosuficientemente preciso si no se obtiene una dihgnosis más segura por aislamiento de bacterias con la morfología celular y de colonias de C. michiganense y que produzcan síntomas característicos en cotiledones de plántulas de tomate (Lelliott & Stead, 1987). Epidemiología
la infección sistémica es norma, reflejando seguramente indices comparativamente elevados de contaminación o infección de semilla o una dispersión rápida de infección en los semillerosanterior al trasplante. La dispersión secundaria de la infección superficial tiene lugar por salpicaduras de lluvia, especialmente si está acompañada devientos fuertes, o por gotas detratamientos que sehan contaminado con la bacteria al impactar inicialmente en plantas infectadas o en otras superficies contaminadas. La humedad elevada durante y tras la dispersión permite el establecimiento de infecciones a través de heridas, estomas, hidatodos, lenticelas o tricomas. La dispersión también puedetener lugar a través de la ropa y el pelo de los operarios, especialmente cuando el cultivo está húmedo y la humedad relativa es alta; en general esta dispersión es menos importante en cultivos al aire libre, que normalmente se desarrollan en climas con veranos secos, que en cultivos protegidos. La dispersión directa de la infección sistémica normalmente tiene lugar durante las operaciones de cultivo como podas, defoliaciones y recolección. La infección radicular puede tener lugar a partir del inóculo del suelo aunque no es importante, excepto si ha habido un daiio considerable a las raíces durante el trasplante. Importancia económica
La enfermedad puede transmitirse por semilla, normalmente como contaminante y raras veces internamente, y el patógeno puede sobrevivir al menos 8 meses en ella, aunque gran parte de la contaminación desaparece antes dela siembra. En los casos estudiados la transmisión por semilla no supera al 1% (Grogan & Kendrick, 1953); sin embargo, cuando las plantas se cultivan para el trasplante, una transmisión de semilla del 1% puede resultar en una infección del 1 0 0 % del cultivo en la plantación definitiva. La bacteria sobrevive también en restos de plantas infectadas dentro del suelo o en su superficie, Y en los tutores y postes, que pueden constituir también focos primarios de infección para los cultivos, especialmente en protegidos, donde la bacteria puede sobrevivir durante meses en la estructura y equipo delinvernadero; probablemente no sobrevive largo tiempo en el suelo per se. En algunas áreas geográficas la infecciónsistémica no esfrecuente, debido probablemente a que los focos primarios se derivan de restos de cosecha más que de infección de semilla y la infección superfkial se desarrolla durante algunos meses antes de que tenga lugar la infección del sistema vascular,si es que esta ocurre antes de la senescencia del cultivo. En otras áreas
El chancro bacteriano es una delas principales enfermedades delcultivodeltomatealairelibre y puede ser muy difícil de controlar en cultivo protegido (Shoemaker & Echandi, 1976). Antes de que se adoptaran para el control medidas higiénicas y métodos especiales de extracción de la semilla, la enfermedad podía causar con frecuencia pérdidas de producción de hasta el 70%. Probablemente, en cultivos protegidos, donde los síntomas superficiales son difíciles de diagnosticar sin experiencia, las pérdidas sean mayores de lo que se piensa. Control El chancro bacteriano es una de las enfermedades del tomate más difíciles de controlar unavez que se ha establecido en un cultivo, ya que puede ser extremadamente contagiosa. La detección de las plantas infectadas puede ser difícil y no existen tratamientos químicos verdaderamente efectivos. Además el patógeno puede sobrevivir durante los dos períodos en el medio ambiente del cultivo. Sólodebe utilizarse semilla extraída por fermentación o con ácidos, lo quereduce marcadamente la contaminación (Thyr et al., 1975); la adopción general de
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Bacterias I1 esta técnica porlas casas de semillas ha reducido la importancia de la enfermedad durante muchos años, pero la tendencia actual, particularmente en los USA, de extraerla por centrifugación, es la más adecuada para conseguir semilla con altos niveles de contaminación, ya que las fuerzas centrífugas utilizadas, comparativamente pequeñas (unos 200 g), precipitarán con la semilla a la mayor parte del patógeno. Una vez que la enfermedad aparece en el campo deben evitarse el riego por aspersión y los tratamientos de alto volumen, que deben sustituirse con tratamientos deultra bajo volumen con compuestos cúpricos. Deben aplicarse tres tratamientoscon intervalos de 10 días, seguidos por tratamientos con intervalos de 3-5 semanas. En cultivos protegidos deben adoptarsemedidas similares, pero debeprestarse especial atención ala eliminación de las plantas enfermas, a aislar el núcleo infectivo y a adoptar medidas higiénicas más estrictas (paradetalles, consultar Penna, 1982). Lo adecuado de las medidas higiénicas o de rotaciones largas en cultivos al aire libre varía con cada caso. En cultivos protegidos es vital eliminar los restos de cosecha paraimpedir la infección en la siguiente estación. Se dispone de fuentes de resistencia, pero aún no se han incorporado de forma significativa a cultivares comerciales. LELLlOTT
Corynebacterium sepedonicum (Spieckermann& Kotthoff) Skaptason & Burkholder (Sinónimos: C. michiganense pv. sepedonicum D y e & K e m p , C l a v i b a c t e rm i c h i g a n e n s i s ssp. sepedunicus Davis et al.)
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Distribución geogrcifica
Hasta la última década la podredumbre en anillo de la patata estaba comparativamente extendida en Escandinavia, Finlandia y el norte dela URSS, aunque intentos rigurosos de control la han reducido a niveles bajos en Dinamarca y a una importancia económica limitada en Suecia (EPPO 5 1). Se ha señalado, pero no se ha confirmado, en algunos países y sin duda se ende Europa CentralyOriental, cuentra en Polonia y la RDA, aunqueprobablemente a bajos niveles. Por lo que se conoce de su distribución mundial, no es probable que se encuentreen el Sur de Europa, excepto en áreas montañosas. Edermedad
La bacteria causa la podredumbre en anillo, marchitez y podredumbre de tubérculo (Fig. 25). Los síntomas de la parte aérea pueden ser bastante variables, y dado que normalmente aparecen al final estar enmascade la estaciónvegetativa,pueden rados por síntomas de mildiu (Phytophthora i d e s tans) o de sequía. La primera indicaciónde infección es una marchitez parcial o completa de una o más hojas inferiores, o sus secciones, cuyas márgenes se enrollan hacia la haz y el envés; las hojas cambian de color, haciéndose al principio un verde pálido opaco, luego verde grisáceocon moteado ocasional, y al tacto aparecen lisas y delgadas; posteriormente amarillean y por último empardecen y se necrosan. Aunque normalmente las primeras hojas afectadas son las inferiores, a veces algunos o todos los tallos se marchitan de arriba hacia abajo. Los tubérculos hijos pueden infectarse sin que las partes aéreas de las plantas muestren ningún signo de la enfermedad. Si los tallos afectados se cortan transversalmente en su base, pero por encima de la zona con cambio de color, Y se exprimen con alicates, normalmente
Descripción básica
Es un miembro del género de crecimiento lento, no mótil, que no crece a 37" C (CM1 14); es difícil de aislar en medios artificiales, en los que no tiene pigmentos o es amarillo pálido. La mejor forma de identificarlo es por serología o por ensayos biológicos (ver más adelante). Huéspedes
El Único huésped de importancia económica es la patata, aunque experimentalmente pueden infectarse muchas especies deSolanum y tomate. Algunas especies demalas hierbas delgénero Solanum, entre ellas S. dulcamara, son huéspedes naturales.
Fig. 25. Tubérculo de patata infectado por Corynebucterium sepedonicum (Copyright de la Corona Británica).
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Capítulo 7
puede extraerse del área en torno a los haces vasculares un fluido cremoso o lechoso que contiene las bacterias; este fluido es más espeso que la savia normal, no hace espumay está limitado alos tejidos lignificados. En las plantas que muestran síntomas aéreos la bacterianormalmente penetra en los tubérculos, además de los tallos, causando distintos síntomas: en los tubérculos levemente infectados el anillo vascular y el tejido inmediatamenteadyacente toma una coloración amarillo pálido o vítrea, difícil de distinguir del de los tubérculos sanos; eninfecciones más avanzadas, parte o todo el anillo vascular y parte del tejido adyacente se pudren, apareciendo blancos, cremosos, amarillos o pardo claro; la podredumbre nohuele y tiene una textura engrumos; con menos frecuencia, una podredumbre similar afecta al centro deltubérculo. El áreade podredumbre puede extenderse a la médula en los últimos estadios y es típico que el tejido porfuera del anillo vascular se separe con facilidad de los tejidos internos. Las bacterias pueden colonizar las partes externas a la región vascular causando cambios de coloración de l a piel a pardo rojizo y la aparición de fisuras irregulares profundas; estos tubérculos con fisuras son invadidos fácilmente por bacterias secundarias causantes de podredumbres blandas, que enmascaran los síntomas originales de podredumbre en anillo y que pueden reducir el tubérculo a una envuelta vacía.Los síntomas detubérculoqueaparecen en campo son los mismos que aparecen en almacén. En la URSS se han descrito en tubérculos tras la recolección áreas subcorticales circulares y amarillentas, derivadas enapariencia de infección por las lenticelas durante la recolección. Los síntomas típicos son suficientemente característicos para que en la mayoría de los casos sea suficiente una diagnosis visual; sin embargo la infecciónlatentees importante en el control de la enfermedad y se han desarrollado métodos que la detectan y que permiten diagnosticar la enfermedad en tubérculos cuando están también presentes bacteriassecundariascausantesde podredumbre. El método más sensible y fiable es la prueba de inoculación a berenjena (Lelliott & Sellar, 1976), pero y exige disponibilidad tarda 6-40 días en completarse de invernaderos. Se utiliza mucho una prueba de inmunofluoresencia(DeBoer & Copeman, 1980). que, si se emplean diluciones de suero óptimas Y controles adecuados positivos y negativos, es suficientemente específica para la mayor parte de los objetivos y puede completarse en pocas horas; sin embargo puede dar lugar a falsos positivos Y no es de esperar la detección de niveles muy bajos de la
bacteria. No se han señalado intentos con éxito de desarrollar la técnica ELJSA, que sería ideal para prospecciones a gran escalay para indexar la patata de siembra. Epidemiologíu La dispersión de la podredumbre en anillo de planta aplanta en el cultivo no tieneprácticamente importancia, aunque existe evidencia experimental de que algunos insectos, entre ellos el escarabajo de la patata (Leptinotursadecemlinutu), pueden transmitir la enfermedad. La dispersión tiene lugar principalmente cuando la semilla entra en contacto con herramientas, cuchillos o contenedores contaminados; cuando éstos estáncontaminados con tejido infectado de tubérculo para almacén o para siembra pueden causar una infección extensa de los tubérculos de siembra con los que entren en contacto. Las superficies contaminadas de la maquinaria y de las naves de almacenamiento,incluyendo gradas, plantadoras, paredes de contenedores, costales, cajas, bandejas y vehículos, permanecen contagiosas durante al menos seis meses y probablemente mucho más tiempo (Nelson, 1980); experimentalmente se han recuperado por bioensayo bacterias de superficies mantenidas durante 14 meses a una HR del 95%, y durante 24 meses a una HR del 12% a 5" 6 20" C, y de tallos secos de patatasinfectadas durante 26 meses en un almacén de maquinaria no calentado (Nelson, 1980). Si los tubérculos de siembra se cortan antes de la plantación el cuchillo, tras cortar un tubérculo afectado, puede infectar a los próximos 20 ó 30 tubérculos sanos que corte; de la misma forma las máquinas plantadoras, especialmente del tipo en que la semilla es llevada por ganchos o espinas hasta las botas, pueden dispersar la infección en todo un lote de semilla. Los tubérculos de rebrotes queinvernan de una cosecha anteriorpueden contaminar un cultivo sano de semilla o de producción durante la recolección, y esto puede ser importante en climas marítimos, donde las heladas invernales no matan a los rebrotes. En el cultivo en desarrollo la bacteria pasa desde el tubérculo madre (de siembra)a los tubérculos hijos a través del sistema vascular de los estolones e invade el del tubérculo en desarrollo, Y desde aquí puede colonizar el parénquima circundante Y causar una podredumbre progresiva a una velocidad que depende de los factores medio ambientales, sobre todo temperatura y humedad, de la condición fisiológica del tubérculo y del cultivar. En términos generales, a mayor infección, mayor podredumbre durante el almacenamiento, pero a menudola infección
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Bacterias I1 latente no se expresa ni siquiera internamente Y , en el caso de tubérculos para siembra, si no se detecta puede dar lugar a infecciones posteriores de 10s CUItivos. El grado de latencia en el material de siembra y en cultivares tolerantes puede ser elevado (sehan detectado en campo un 95% de tubérculos infectados de forma latente). La infección latente puede permanecer sin manifestarse a través de dos generacionesde semilla antesde producir síntomas. Existe evidencia de campo de que la bacteria no sobrevive durante el invierno en el Suelo, aunque se supone que sí lo hace durante los inviernos suaves en tubérculos de rebrotes. Importancia econrimicu
Las pérdidas se deben principalmente a la podredumbre de tubérculos en campo y en almacén; la pérdida de producción de las plantas con marchitez es en general pequeña en compración con la debida a este factor. Durante muchas décadas la podredumbre en anillo fue la principal enfermedad de la patata en los USA y Canadá, con estimas de pérdidas anuales en algunos Estados de los USA de hasta el 10-15%, de la producción anual total; en los últimos años su importancia allí se ha reducido mediante esfuerzos enérgicos y costosos, aunque todavía se considera una enfermedad principal (Kennedy & Alcorn, 1980). También es una enfermedad principal en la URSS. Por razones que no están del todo claras, ha causado pocas pérdidas económicas directas en Europa Central y Occidental, aunque sí ha causado problemas en Escandinavia. Sifi duda, lo poco extendido de la práctica de cortar los tubérculos de siembra y de utilizar plantadoras que cogen el tubérculo ellas mismas, un método de dispersión importante en América del Norte, explican en parte la importancia comparativamente menorde la enfermedad en muchos países europeos donde, por otra parte, las condiciones climáticas favorecerían su desarrollo. Sin embargo el aumento de la mecanización del cultivo en estos países indica que existe un riesgo potencial importante de daño si la enfermedad se establece extensamente; en este caso limitaría las opciones culturales disponiblesen estos países para el cultivo de la patata. Control
El control depende casi completamente de la producción y plantación de semilla sana; se han producido cultivares tolerantes pero no se cultivan extensamente de forma comercial. La producción de semilla sana exige planes de certificación con tole-
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rancia nula a lapodredumbre enanillo en las muestras de tubérculos cortadas durante las inspecciones de almacén. Debido al problema de la latencia se necesita ensayar, mediante los métodos expuestos en Errfermedud, por lo menos !as partidas iniciales de propagación. Probablemente también sea esencial, para trasladary comercializar la patata desiembra, el uso de bolsas desechables o la desinfección de los costales reutilizables y de los contenedores. En las explotaciones afectadas todo el equipo Y las superficies que puedan contaminarse deben desinfectarse rigurosamente tras un ataque depodredumbre en anillo, y todas las patatas deben venderse antes de que se introduzca nueva patata siembra. de Los campos que han tenido cultivos infectados no deben volverse a plantar de patata mientras haya riesgo de que se encuentren rebrotes del cultivo afectado. La desinfección de las instalaciones y de la maquinaria de los comerciantes de patata de siembra, especialmente de los que también comercializan patata para consumo, debe hacerse sistemáticamente.Probablementelosdesinfectantesmás prácticos parala mayor parte de estosusos sean los compuestos de amonio cuaternario. LELLIOTT
CYTOPHAGA Cytophaga johnsonae Stanier (sinónimo: Flavobac-
terium pectinovorum) es una bacteria Gram-negativa, pectinolítica, amarilla, anaeróbica, con movilidad por deslizamiento. Se encuentra con frecuencia en las supeflcies vegetales, y en condiciones adecuadas de temperatura y humedad elevadas parece ser capaz de causar podredumbres y necrosis de tejidos blandos de tallos y raíz (Lelliott & Stead, 1987). ERWlNlA
Es un género algo heterogéneo de bacterias Gramnegativas, bacilares (O,S-l,Ox 1,O-3,0pm), que aparecen aisladas, en parejas o a veces en cadenas cortas. Las especies de Erwinia son anaeróbicas facultativas, aunque algunas sólo lo son débilmente, utilizando una gama moderadamente amplia de fuentes de carbonoY energía; son oxidasa negativas Y catalasa positivas. No decarboxilan el ácido glutámico Y se detectan raramente decarboxilasas de arginina, lisina u ornitina,ureasas y lipasas. El porcentaje molecular de G x C del DNA es del 5058%. Los miembros del género están asociadoscon plantas como patógenos, saprobios o constituyentes
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Capítulo 7
de la flora epifítica; al menos uno se ha aislado también dehuéspedes animales y humanos. Lelliott & Dickey (1984) dan descripciones concretas. El género puede dividirse convenientemente y de forma algo arbitraria en tres grupos: los grupos amylovora, herbícola y carotovora, pero la taxonomía numérica no respalda totalmente esteagrupamiento y la presencia de especiesintermedias entre los grupos indica una variación continua (Lelliott & Dickey (1984). Los miembros europeos del grupo amylovora, Erwinia amylovora, E. tracheiphila y E . s a k i s , crecen mal en condiciones aeróbicas, requierenfactoresdecrecimiento(excepto E . s a k i s ) , no están pigmentados en los medios de crecimiento standard, no crecen a 36" C y generalmente su actividad bioquímica es sólo moderada. Son patógenosespecializados. Los miembros europeos del grupo herbícola, el patógeno dudoso y epífito ubicuo E . herbicola y la E . stewartii, transmitida por insectos, normalmente son amarillo en cultivos, pero no están muy relacionados entre sí por su taxonomía; no tienen exigencias nutricionales.Lasespecieseuropeas del grupo carotovora causante de podredumbres blandas, E. carotovora y E. chrysanthemi, tienen mayor actividad bioquímica; pueden aparecer en el mismo tejido podrido y se diferencian como seindica en la tabla 7.2. Consultar Fay & Persley (1983) y Lelliott & Stead (1987) para más detalles sobre la diagnosis de los miembros del género.
Ennrinia amy/ovora (Burrill) Winslow et a/. Descripción básica E.amylovora (CM1 44) se diferenciaserológicamente de la mayoría de las bacterias próximas que se encuentran asociadas con los tejidos de su huésped. Las colonias en agar nutriente con sacarosa al 5% son tipo levana y típicas del patógeno. Es diagnóstico la aglutinaciónde tales colonias conun suero a la dilución adecuada, o a la producción por ellas de un fluido bacteriano en peras no maduras. Huéspedes Dentro dela familia Rosaceae, los únicos huéspedes importantes están enla subfamilia de los frutales de pepita (Pomoideae). En Europa los huéspedes afectados más frecuentemente han sido el peral, manzano,espino (Crataegus spp.), Cotoneaster SPP. (especialmente las especies mayores), Sorbus aria y Pyracantha spp.; otros huéspedes afectados con
menos frecuencia son Sorbus aucuparia, Stranvaesia davidiana, manzanos y perales ornamentales (Malus Y Pyrus SPP.) y membrillero. No se sabe que no pertenezcan la bacteria inverne en huéspedes que a las Pomoidea. Se ha aislado de muchos otros huéspedes, incluyendo deotras familias, aunqueesto tiene poca importancia económica o epidemiológica. Distribución geogr&ca Está ampliamente distribuida en América delNorte, Nueva Zelanda y partes del Extremo Oriente (CM1 2). La primera infección por E. amylovora conocida en Europa tuvo lugar en Inglaterra en 1957. Desde entonces seha detectado, y se ha establecido, en Bélgica, Dinamarca, Francia, RFA, RDA,Holanda y Polonia. Ha alcanzado las áreas de frutales de Aquitania en el sur de Francia, pero aún no se ha detectado en las áreas de cultivo intensivo de perales y manzanos en el Ródano, el Valle del Po, en Italia, o el Valle del Ebro, en España. Probablemente sea el organismo sometido a cuarentena intraeuropea de mayor importancia (EPPO 52). Edermedad En peral y otros huéspedes altamente susceptibles, como Sorbus aria y los cotoneaster grandes, E . amylovora causa típicamente los siguientes síntomas: las flores, y a veces los brotes, delos árboles con crecimiento vigoroso se marchitan y toman una coloración pardo oscura o negra (Lámina 10); durante el verano la bacteria se extiende a los dardos y, con rapidez (a menudo hasta 25-50 mmidía), a lo largo de las ramasformando chancros,y puede afectar y pudrir al fruto; las ramas mueren rápidamente. Normalmente el árbol muere en una o en pocas estaciones, a no ser que se trate. En primavera y verano, contiempo húmedo, puede rezumar un mucus bacteriano de los brotes, corimbos florales, ramas y frutos afectados. Lashojas de las ramas afectadas toman una coloración pardo oscura y , como los frutos afectados, normalmente permanecen en la rama tras la caída otoñal de la hoja. El córtex delas ramas afectadas aparece típicamente al principio de color verde oscuro a pardo e hidrópico, Pero posteriormente se seca;la región cambial se colorea depardo rojizo. En otoño, o en períodos de sequía prolongada, la enfermedad normalmente no es activa, la extensión de los chancros cesa y aparecen grietas en sus márgenes (en los inviernos suaves los chancros pueden continuar creciendo tras la caída de la hoja). En perales menos vigorosos y en manzanos, espinos y huéspedes ornamentales menos suscep-
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Bacterias I1 tibles la extensión de la bacteria en el tejido es menos rápida y el daño proporcionalmente menor; a veces la infección está limitada a los dardos florales o fructíferos y no se extiende a las ramas. La decoloración rojiza de las regiones cambiales puede ser menos clara. Epidemiología
Los chancros activos invernantesproducen inóculo a la primavera siguiente,que transportana las flores o brotes jóvenes las salpicaduras de lluvia o los insectos; encondiciones adecuadas laextensión de la infección entre las flores por los insectos polinizadores puede ser muy rápida; también son vectores las salpicaduras de lluvia, el mucus seco transportado por el viento o el polen contaminado; las herramientas de podacontaminadaspueden causar una extensióndevastadorade la enfermedad. El riesgo de infección es máximo a temperaturas superiores a 18" C cuando llueve; la infección floral es particularmente probable en días cálidos (21-30" C) y soleados con una actividad elevada delos insectos. Los daños de tormenta aumentan eficazmente las probabilidades de infección en brote;las ramas pueden infectarse directamente por heridas, pero normalmente las bacterias invaden los brotes durante el tiempo húmedo y ventoso a través del sistema vascular de las hojas, especialmente si está dañado, o a través de las cicatrices foliares. En el noroeste de Europa la dispersión en las plantaciones de peral durante la primaverararamente es importante debido, probablemente, a que en las primaveras, comparativamentefrías, rara vez coincide la floraciónconniveles de inóculo suficientemente elevados como para producir una infección extensiva; en manzano la dispersión primaveral es mayor debido a su floración más tardía, es decir, cuando las temperaturas y los niveles de inóculo son mayores. En todo caso el peral y , en grado mucho menor, el manzano pueden producir una floración secundaria en verano que en el noroeste de Europa es importante en cuanto a la infección de los árboles. Los espinos silvestres o los setos de espinos distantes menos de 400 m de una plantaciónson fuentes importantes de inoculo.A partir de la experiencia de América del Norte y del análisis de datos climáticos, no es de esperar que las epidemias en la floración primaveral sean anuales ni siquiera en el Sur de Europa. Aunque hay dispersión a larga distancia, sus causas (aparte del transporte de plantas afectadas) no están bien determinadas; podría ser debida a polen, a mucus secos transportados por el viento o a in-
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sectos, y hay cierta evidencia de que las aves, tras posarse en ramas infectadas, pueden llevar la infección a áreas previamente no afectadas; sin embargo no existen datos concretos de quela dispersión por estos medios tenga lugar. Existen datos contradictoriossobre si las colmenas puedenalbergar a E. amylovora durante períodos suficientemente largos como parallevar la infección a plantacionesdistantes o a nuevas áreas cuando se trasladan, pero en Inglaterra no existen datos de campo de que la infección se haya introducido nunca de esta forma. El transporte del material de plantación infectado, especialmente de arbustos, es la causa principal de dispersión a otras áreas y existe evidencia circunstancial adecuada de que la bacteria puede introdude cirse en las plantaciones en cajas de fruta madera. A diferencia de otras enfermedades bacterianas de frutales, el patógeno no existe comoepífito en la superficie del huésped, sino sólo como migrante; en hojas de peral o manzano tiene una vida muy corta. Existen diferencias considerables de susceptibilidad de los tejidos de distintos cultivares delmismo huésped, pero tambiénamenudodiferencias entre la madera joven y vieja del mismo cultivar; con frecuencia cultivares altamente susceptibles escapan a la infección en algunas áreas durante muchos años, porque el momento en que ésta tendría lugar con más facilidad (floración y crecimiento de brotes) no coincide con las condiciones de nivel de inóculo o climáticas favorables; así, puede serque un cultivar sea susceptible en un área y no en otra, en la que escapa a la infección. En términos generales los cultivares de peral que florecen en verano y los cultivares de peral y manzano de floración tardía se ven afectados más frecuentemente; la susceptibilidad de los tejidos es mucho mayor en peral que en manzano; también existen grandes diferencias de susceptibilidad de tejidos entre los arbustos susceptibles.
Importancia econcimicu Enel noroeste de Europa las pérdidasdirectasa escala nacional en plantaciones han sido secundarias. aunque algunos agricultores han sufrido pérdidas graves; sin embargo las pérdidas en vivero o en huéspedes ornamentales han sido más importantes Y los efectos en espino silvestre o en setos de espino no han sido desdeñables. Sin embargo puede haber pérdidas graves potenciales en huerto si coinciden unas condiciones climáticas primaverales inusualmente favorables con niveles inusualmente elevados de inóculo invernante. En el sur de Europa, sila bacteria se establece ampliamente, o cuando
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Capítulo 7
esto se produzca, son de esperar pérdidas directas enhuerto mucho mayores, delorden de las que tienen lugar en América del Norte, donde la enfermedad ha limitado la producción de peras a áreas menos favorables a la enfermedad y ha limitado en muchas regiones los cultivares de manzano que pueden utilizarse. Los ataques en el sur de Francia han indicado ya que el peral cv. Passe Crassane, también muy cultivado en Italia, seguramente no podrá cultivarse de forma económica en áreas afectadas del sur de Europa.
reducir las pérdidas, sobre todo si se basan en predicciones y determinación de riesgos (Billing, 1984). Importancia en investigucicin Debido a la relativa facilidad con la que se puede detectar E . amylovora en placas de aislamiento de agarnutrientecon sacarosa al 5%, basándose en caracteres de la colonia y aglutinación en lámina, hay un campo considerable para realizar estudios epidemiológicos cuantitativos. LELLIOTT
Control
Erwinia cancerogena
En el noroeste de Europa, donde la infección primaveral es infrecuente y espasmódica, notiene justificación económica un tratamiento sistemático de perales y manzanos como serealiza en América del Norte. Los tratamientos para proteger la floración de verano no pueden realizarse debido a fitotoxicidad para el fruto, y el control obtenido tendría un valor económico dudoso. A menudo es aconsejable tratar con cobre el material de vivero, en el que la fitotoxicidad comparativamente tiene poca importancia. Con frecuencia la enfermedad se puede controlar adecuadamente enlas plantaciones si los agricultores inspeccionan los árboles y los espinos vecinos en el momento en que se pueden detectar los síntomas de infección y cortan las ramas o brotes infectados rápidamente y con las precauciones higiénicas adecuadas; los períodos adecuados pueden predecirseutilizando datos climatológicos y del comportamiento local de laenfermedad (Billing, 1984); la cantidad de rama que hay que eliminar depende de muchos factores locales y se necesita una experiencia considerable para que el control tenga éxito sin causar daños innecesarios al árbol. Se aconseja reemplazar gradualmente los setos de espinos en torno a las plantaciones y los viveros. Lelliott & Billing (1984) han discutido en detalle el control en el Reino Unido, que probablemente se puede aplicar a la mayor parte del noroeste de Europa. De momento, no hay suficiente experiencia en el sur de Europa como para poder hacer recomendaciones claras para el control; sin embargo la adopción de cultivares menos susceptibles y el evitar las prácticas culturales que favorezcan un crecimiento suculento seránprobablemente necesarios cuando puedan aplicarse. Las pulverizaciones con estreptomicina durante la floración probablemente s e r i a efectivas, pero no están permitidas en la actualidad en la mayoría de los países de Europa Occidental, debidoa razones médicas. Las pulverizaciones con cobre, aunquemenos eficaces, pueden
UroSeviC* se considerala causa en chopo de necrosis e hipertrofia de tejidos subcorticales, acompanada de fisuras marcadas (parecidas al chancro bacteriano causado por Xanthom c m u populi pv. populi) y de una necrosis del liber de Picea abies en Checoslovaquia. La cepa neotipo está más próxima al género no fitopatógeno Enterobacter que a Erwinia.
Eminia carotovora (Jones) Bergey et a/. subsp. atroseptica (van Hail) Dye
(Sinónimo: E . c . pv. atroseptica) Descripcibn básica Miembro pectolítico del género, fuertemente anaerobio facultativo, que utiliza una amplia gama de fuentes de carbono. Puede distinguirse de la subespecie carotovora, próximamente relacionada, por las característicasde latabla 7.2. Ver Lelliott & Dickey (1984) y CM1 551 para una descripción más detallada. La diagnosis de la enfermedad que causa, pie negro de la patata, depende principalmente de aislar a la bacteria, Gram-negativa, no esporulante, de las plantas con síntomas típicos de la enfermedad. En las partes cálidas de Europa la p o s i b i l i d a dd ep i en e g r od e b i d o a E .c . subsp. carotovora debe considerarse. Ver Lelliott & Stead (1987) para mayores detalles respecto a la diagnosis. Huéspedes El Único huésped importante es la patata; también se ha señalado atacando especies de Delphinium, *Este nombreno se recoge en las Listas Aprobadas de Nombres de Bacterias y, por tanto, no es legítimo, según el Crjdigo Internacional.
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Bacterias I1
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Tabla 7.2. Diferencias entre Erwinia carotovora y E. chrysanthemi E . carotovora
subsp. carofovoru
Crecimiento a 36" C Produce compuestos reductoresa partir sacarosa Producción de indol Fosfatasa Lecitinasa Produce ilcidos a partir de: lactosa trehalosa maltosa a-metil glucósido
E . carotovora subsp. E . chrysanfhemi atroseptica
+
-
-
+
+ +
+ + + +
-
+
1
Para métodos cf. Lelliott & Dickey (1984).
remolacha forrajera, nabo, Saintpauliaionantha, Ficus elastica y judía (Phaseolus vulgaris), aunque se necesitan confirmar estos datos dada la dificultad de diferenciar a este patógeno de E. c. subsp. carotovora, cuya gama de huéspedes esmuy amplia. Distribución geogr$ka
Probablemente la bacteria se encuentre en todos los lugares en que secultiva patata extensamente, pero ver también las secciones de Enfermedad e Importancia económica más adelante. Enfermedad
La bacteria causa el pie negro de la patata, del que es la causa principal, si no la única, en climas templado-frescos como los de Europa del N Y del NO; sin embargo, en climas más cálidos, E . c. subsp. carotovora y Et-winia chrysanthemi pueden causar síntomas similares o idénticos. En condiciones templado-frescas las plantas a veces pueden morir antes o poco después de que emerjan, con lo que hay fallas en la plantación; con más frecuencia, sin embargo, los primeros síntomas dela enfermedad se observan en plantas emergidas al principio de la estación, antes de queel cultivo se cierre;las plantas afectadas con frecuencia aparecen enanizadas o 'duras', con un follaje verde pálido o amarillento. Las hojas, sobre todo las de la cima de la planta, son rígidas y erectas y sus márgenes se enrollan hacia adentro; el cuello, hasta unos10 cm por encima y por debGo del nivel del suelo, está ennegrecido o pardo oscuro y podrido, pero aún firme; durante los períodos se-
cos estapodredumbre basal es pardamás clara, seca y a menudo escamosa. En una planta pueden no veces estar afectados todos los tallos, sino que a sólo muestran síntomas uno o dos; si los tallos afectados se cortan transversalmente unos 5/5cm sobre la raíz, normalmente se puede observar un cambio de coloración a pardo de tres haces principales de tejido lignificado. El tubérculo usado para siembra casi siempre está totalmente podrido. Al avanzar la estación las hojas de las plantas afectadas empardecen y la mata muere. En las plantas en que la enfermedad aparece tardíamente, cuandoel cultivo ya se ha cerrado, o durante rachas de tiempo húmedo, la podredumbre basal es más oscura, húmeda y blanda, y a veces pueden observarse externamente, más arriba en los tallos, estrías negruzcas; estas plantas a menudo se marchitan y colapsan con rapidez. Epidemiología
La epidemiología ha sido revisada con detalle por Pérombelon & Kelman (1980). En las regiones templadas, donde al principio de la estación el principal agente del pie negro es E . c . subsp. atroseptica, la mayoría de la patata de siembra está contaminada por el patógeno, normalmente en las lenticelas, en el momento de la plantación; si se encuentra en el tejido vascular puede invadir los tallos y , a través de los estolones, los tubérculos hijos; la invasión del tallo también puede tener lugar por los tejidos corticales; el que la contaminación de la patata de siembra lleve a lesiones de pie negro en los tallos depende aparentemente de muchos factores, entre ellos el nivel de inóculo en la patata de siembra, el
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Capítulo 7
daño a ésta, la temperatura del suelo y la humedad; la relación de estos factores con la incidencia es compleja, por lo que es difícil de predecir. En ataques graves prácticamente todos los tubérculos se pudren en el suelo; sin embargo la enfermedad normalmente no avanza con tanta rapidez y los tubérculos pueden permanecer firmes durante una temporada para pudrirse posteriormente en el almacén. LOS tubérculos quesólo están afectados levemente sobreviven el invierno y al plantarse pueden producir plantas enfermas; al desarrollarse el cultivo tienelugar una contaminación extensa de los tubérculos, de forma que al cosecharlos la mayor parte de ellos llevan a la bacteria en su exterior; estas bacterias pueden invadiry pudrir tubérculos durante el almacenamiento si las condiciones son favorables. La infección de los tubérculos sanospor contacto con los enfermos puede llevar a pérdidas importantes durante el almacenamiento. Las masas blandas y húmedas formadas por los tubérculos enfermos en podredumbrecontienen millones de bacterias que, en condiciones de alta humedad, pueden producir la podredumbre de los sanos; las bacterias entran a través de las lenticelas o de heridas. En condiciones de almacenamiento seco los tubérculos lavados pueden desarrollar una podredumbre seca, que adquiere la forma de lesiones ligeramente hundidas, pardo oscuroy secas, normalmente alrededor de las lenticelas; en los casos graves puede estar afectada toda una cara del tubérculo; el área afectada es poco profunda y está claramentediferenciada del tejido sano que subyace. Los estudios sobre la supervivencia del patógeno en el suelo han dado resultados contradictorios, pero parece haberpoca duda deque las poblaciones disminuyenrápidamente en suelos en barbecho y de que la velocidad de esta disminución está en relación con la temperatura del suelo, aunque no de formasencilla. La bacteriaprobablemente sobreviva en restos de plantas de patata y , casi con certeza, en los tubérculos que rebrotan y sobreviven al invierno. La bacteria también puede sobrevivir en la rizosfera de malas hierbas huéspedes, sin embargo el significado de éstas como fuente de inóculo invernante probablemente sea pequeño en relación a la supervivencia sobre o en la patata de siembra. Los intentos de producir patata de siembra libre de contaminación han señalado otras vías de contaminación del cultivo durante la estación vegetativa: además del movimiento de la bacteria en el agua del suelo desde las patatas de siembra a los tubérculos hijos y por la lluvia desde los tallos hasta los tubérculos en producción, está bien documen-
tado el movimiento sobre insectos (principalmente dípteros) Y desde pilas de tubérculos cosechados hasta cultivos. En Escocia se ha demostrado que tiene lugar una dispersión a distancias mayores en aerosoles que se forman al eliminar antes de la recolección las matas de cultivos afectados. Importanciu rconcimicu
Aunque no en el cultivo (donde la incidencia normalmente no es superior al 2%), el pie negro es la causa principal de pérdidas en la patata almacenada; en el noroeste de Europapueden esperarse pérdidas nacionales medias de almacén de hasta el 5% debido a la podredumbre por E . c . subsp. atroseptica. En regiones más cálidas de Europa pueden esperarse pérdidas mayores, implicando también al mismo patógeno. Control
Aparte de utilizar cultivares menos susceptibles, el control del pie negro en campo ha tenido poco éxito. Sin embargo es posible controlar la principal causa de pérdidas, es decir, en almacén: la recolección debe realizarse en tiempo seco o, si esto no es posible, debe permitirse que la cosecha se seque antes de almacenada; una ventilación adecuada delos almacenes y un control de temperaturautilizando ventilación forzada, para evitar o reducir la condensación de agua sobre los tubérculos, reducen considerablementelaspérdidas.Debeprepararse y comercializarse primero la parte de cosecha almacenada que esté afectada. LELLIOTT
Erwinia carotovora (Jones) Bergey et a/. subsp. carotovora Descripcicin básica
Ver E . carotovora subsp. atroseptica más arriba, la tabla 7.2, Lelliott & Dickey (1984) Y CM1 552. Huéspedes El patógeno ataca los tejidos blandos de prácticamente cualquier especie de plantas si las condiciones son favorables. Especializacicin de huésped
No se conoce especialización de huésped, aunque a menudo, cuando se comparan en una misma es-
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Bacterias 11
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pecie, las cepas provinientes de ésta son más virulentas que las que provienen de otras.
tiplicarse con rapidez en una solución nutritiva que está en contacto intimo con el tejido del huésped.
Distrihucicin geográjka
Epidemiología
La bacteria está distribuida en todo el mundo, tanto en climas templados como tropicales.
Et né r m i n ogse n e r a l e s , E. carotovora subsp. carotovora no parece sobrevivir por sí misma en el suelo, aunquehay poca duda deque puede invernar en muchos climas en restos de cosechas o en rebrotes y en la rizosfera de plantas cultivadas y de malas hierbas, probablemente como parte de la flora natural de ésta. Los métodos de dispersión se han investigado con mayor detalle en la subsp. utroseptica, pero ambas subespecies se dispersan por insectos, en aerosoles, por la maquinaria de cultivo, plantación y recolección y durante el lavado de las hortalizas antes de su comercialización.
Edermedad
E . c . subsp. carotovora causa unapodredumbre blanda de los tejidos vegetales que por sus síntom a sn op u e d ed i s t i n g u i r s ed el ad e b i d a a E. chrysanthemi,y normalmente tampoco de la debida a E. c . subsp. utroseptica. La patogeneicidad parece depender en gran parte de la producción en grandes cantidades del enzima péctico endopoligalacturonato transeliminasa (PGTE), destruyendo la laminilla media entre las células, ya que las cepas de este patógeno y de E. chrysanthemi que han perdido la capacidad de producir grandes cantidades la virulencia de PGTE no sonvirulentas,aunque puede restaurarse transfiriendo esta característica desde cepas silvestres virulentas. Sin embargo no es probable que éste sea elÚnico determinante de la patogeneicidad, ya que otras bacterias que son capaces de producir gran cantidad de PGTE raramente se asocian conpodredumbresblandas. La desorganización y muerte de las células de la patata tiene lugar muy pronto en el proceso de infección debido quizá a una reducción del potencial de oxígeno en el tejido, antes de que en éste pueda detectarse PGTE o de que la enzima pueda haber causado daños importantes a la pared celular (Lelliott, sin publicar). El patógeno se encuentra a menudo como infección latente o, con mayor frecuencia, extracelularmente como contaminante o comensal en muchos huéspedes cultivados; cuandolas condiciones lo favorecen, la multiplicación del patógeno se dispara, con la podredumbre como consecuencia. Los factores que perturban el equilibrio entre el patógeno Y el huésped se conocenmal; un factor principal que se sabe afecta la iniciación de la podredumbre en tubérculos de patata,y probablemente en los tejidos de muchos, si no todos, otros huéspedes, es la presencia de agua condensada sobre la superficie de los tejidos, lo que aumenta la turgencia del tejido y , en consecuencia, su susceptibilidad a la podredumbre, disminuyendo a la vez el contenido en oxígeno del tubérculo y causando pérdidas de los contenidos celulares al afectar la integridad de la membrana. Una vez que los solutos de la célula han pasado a los espacios intercelulares, el patógeno puede mul-
Importuncia económica
Es uno de los patógenos de plantas de mayor importancia económica, especialmente en cosechas recolectadas. Las pérdidas anuales debidas a esta especie y a E. chrysanthemi (aunque esta última por sí misma tienemenorimportanciaeconómica) se estiman en 50-100 millones de dólares. Control
Una vez que ha comenzado el estadio de campo no es factible controlarlo. Sería de esperar que las rotaciones que eviten aumentar las poblaciones en residuos de cosechasreducirían el inóculo disponible, pero normalmente no sonfactibles por condicionantes agronómicos. Debe evitarse, siempre que sea posible, apilar material enfermoen campo. Sin duda la medida de control más importante es impedir que se condense agua en la superficie del material empaquetado o en almacén; cualquier cosa que sehaga para reducir esto, tantoen el diseño de los paquetes de plástico de las hortalizas como en el diseño y manejo de los almacenes, reducirá las pérdidas de forma importante. Importancia en investigación
El patógeno se ha estudiado intensamente como modelo de un sistema huésped-parásito sencillo. Actualmente se están obteniendoresultados interesantes en cuanto a estudios ecológicos de supervivencia Y diseminación de la fase saprofítica. LELLIOTT
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7
Capítulo
Erwinia chrysanthemi Burkholder et al. E. chrysanthemi (CM1 553) está muy relacionada con E . carotovora, de la que se diferencia en un retraso en la utilización de lactosa, la utilización de trehalosa, la producción de a-metil indol, de fosfatasa Y de lecitinasa (Lelliott & Dickey, 1984) (ver tabla 7.2). Causa distintas podredumbres, necrosis Y enfermedades sistémicas de una amplia gama de cultivos tropicales y subtropicales (Dickey, 1979), entre ellas pie negro de la patata, tanto en los trópicos como enlas zonas subtropicales;en clima templado es también frecuente encultivos ornamentales protegidos, como violetas africanas, claveles, crisantemos, filolendro y difenbaquia. También ataca al maíz Y a la piña Y causa podredumbre de pie en arroz. Hay evidencia de especificidad de huésped y se han propuesto patovares que atacan a crisantemo, clavel, difenbaquia y maíz, entre otros; sin embargo, aunque las cepas de crisantemo no afectan al clavel y la mayoría de los aislados de maíz no atacan a crisantemo ni a otras ornamentales, los modelos de especificidad de huésped no son sencillos (Dickey, 1981) y seguramente forman un mosaico en el que solapan las gamas de huésped (Samson et al., 1987). Ya que algunos patovares causan enfermedades diferentes, los que probablemente se encuentren en Europa (EPPO 53) se tratan individualmente. LELLIOTT
Erwinia chrysanthemi pv. chrysantemi Burkholder et al. (sinónimo: E. chrysanthemi Burkholder et al.) causa una enfermedad de los crisantemos caracterizada por marchitez,necrosis de hoja y tallo y pardeamiento vascular; es frecuente que se pudra la médula en los esquejes afectados. La enfermedad ha perdido mucha importancia económica desde la adopción de medidas de control en el estadio de propagación, entre ellas el uso de plantasmadre indexadas. Casi con certeza, este patovar ataca en la naturaleza a otros cultivos. LELLIOTT
Erwinia chrysanthemi pv. dianthicola (Hellmers) Dickey E . c. pv. dianthicola causa unaenfermedad muy extendida de los claveles cultivados en campo o en protección, denominadamarchitez lenta o enanismo bacteriano. Se ha señalado en el Reino Unido, Holanda, USA, Nueva Zelanda, Francia, Italia, RFA,
Polonia, Dinamarca, Sueciay Grecia, y seguramente se encuentre en todos los lugares en que se CUItivanclaveles. Las plantasinfectadaspueden detectarse a menudo justo tras la plantación por su aspecto POCO sano, coloración másclara, hábito más bien destacado y flacidez y pérdida de brillo en las hojas; se desarrolla una marchitez progresiva lenta Y las plantas aparecenverde gris. Normalmente, estos síntomas se desarrollan a lo largo de muchos meses antes de que la planta al final muera; aunque los primeros síntomas externos a menudo aparecen en plantas de unos tres meses, su desarrollo puede retrasarse durante muchos meses; la marchitez progresiva no siempre tiene lugar y las plantas pueden aparecer enanizadas Y crecer POCO. Los síntomas aéreos están acompañadosde podredumbre de raíz, Pero no de cuello; el tallo de las plantas infectadas frecuentemente tienenumerosas grietas,aunque esta característica no es fiable para el diagnóstico ya que la aparición de grietas no es rara, aunque normalmente es menos grave, en planta sana. La Parte interna del cuello de los tallos infectados normalmente empardece; este cambio de coloración se alarga en estrías que se van aclarando, se secan y se difuminan hacia arriba; a veces, especialmente en plantas jóvenes, el cambio de color en el leño aparece sólo en estrías. Cuando aparecengrietas en el tallo el tejido subyacente con frecuencia aparece desorganizado, dejando una bolsa necrótica seca. En secciones Y preparaciones de plantas afectadas las bacterias aparecen principalmente en los vasos, habiendo poca o ninguna necrosis de los tejidos circundantes ni disolución de los propios vasos; los grupos de vasos gravemente infectados a menudo se extienden hacia la cima de los tallos y las ramificaciones laterales; en los vasos las bacterias aparecen empaquetadas densamente, desprovistas de movimiento browniano y embebidas en una materia gelatinosa que a menudo exuda de los extremos rotos delos vasos. AI microscopio pueden observarse también túbulos pardo claro de materia gelatinosa, de unos 50 pm de ancho y hasta 500 pm de largo, que contienen masas de bacterias de los vasos infectados. El patovar dianthicola es un patógeno vascular que raramenteinvade otros tejidos. El gradode marchitez y enanismo expresado parece ser una consecuencia de la proporción de tejido vascular invadido y del estado fisiológico de la planta; enplantas en las que sólo está invadidaunaproporción pequeña del xilema y que se cultivan en condiciones que limitan el crecimiento la enfermedad permanece a menudo latente; cuando las plantas están creciendo con rapidez y gran parte del tejido vascular está
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Bacterias I1 invadido la marchitez puede ser más rápida. En las plantas madre la enfermedad a menudo persiste sin que se detecte y puede dispersarse con la navaia que se utiliza para sacar los esquejes; la dispersión es muy rápida si los esquejes se mantienen en agua o en preparados líquidos de hormonas de enraizamiento antes deplantarlos, pero raravez tiene lugar entre plantas en los tablares plantados; sin embargo la bacteria puede sobrevivir en restos de raíces en el suelo un tiempo suficiente para infectar los replantes. En los anos cincuenta y sesenta la marchitez lenta era una enfermedad principal del clavel, pero en la actualidad es mucho menos frecuente, seguramente debido a la adopción de planes de indexaje de los esquejes (verPseudomonas caryophylli y Xanthomonas campestris pv. pelargonii) y formulaciones secas de hormonas de enraizamiento. LELLIOTT
Erwinia chrysanfhemi pv. dieffenbachiae (McFadden) Dye causa una podredumbre de tallo y hoja de Dieffrnbachia picta. Se ha señalado en la RFA, Francia e Italia, pero probablemente se encuentre en todos los lugares en que se cultiva el huésped. Las cepas más virulentas se extienden por el tejido vascular, mientrasque las menosvirulentas sólo producen podredumbres blandaslocalizadas. Las pérdidas pueden ser importantes, pero la enfermedad puede controlarseen el material de propagación mediante tratamiento conantibióticosseguido de agua caliente. Para evitar la dispersión en el cultivo se necesitanprecauciones higiénicas (McFadden, 1961). Erwinia chrysanfhemi pv. zeae Victoria et al. causa una podredumbre de tallo y follaje del maíz, con marchitez de penachos, podredumbre detallo y colapso final de la planta. Ha tenido importancia en unos pocos cultivos en Italia (Mazzucchi, 1972). Parece que existe resistenciaen algunas líneasde maíz. Erwinia herbicola (Lohnis) Dye (CM1 232) es frecuente en las superficies vegetales y como organismo secundario en las lesionesdebidasamuchos patógenos de plantas. Se le ha implicado en diversas enfermedades que posteriormente se han demostrado debidas a otros patógenos pero, curiosamente, hay bastantes datos que indican que ciertas cepas pueden causar tumores. Es débilmente pectolítico a pH 7,0-8,5, Y esto puede explicar su asociación con podredumbres de cebolla a temperaturas elevadas. Erwinia rhapontici (Millard) Burkholder (CM1 555) causa podredumbre demata en ruibarbo, granos ro-
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sas en trigo y pardeamiento interno en jacinto. Se encuentra epifíticamente y saprofíticamente en las lesiones causadas por otras bacterias. Paramás detalles, consultar Sellwood & Lelliott (1978).
€rwinia salicis (Day) Chester E . salicis (CM1 122) causa la enfermedad de manchas húmedas del sauce (Salk alba var. caerula), unaenfermedadgrave de importancia local en el Reino Unido y en Holanda en cultivares del sauce blanco (S. alba), en el que ha causado danos importantes y extensos. Para más detalles, consultar Preece (1977). También se han visto síntomas típicos en S . babylonica, S. fragilis, S . cinerea, S. purpurea y S. viridis. A menudo es difícil conseguir una producción consistente de enfermedad inoculando con cultivos puros, aunque es fácil conseguirla en inoculaciones paralelas con jugos celulares infectados. Puede ser que algunos aislados no sean virulentos. Típicamente, las hojas se marchitan y enrojecen al final de la primavera y durante el verano algunas ramas afectadas pierden la hoja y mueren; este proceso se repite en otras ramas en años sucesivos y los árboles quedan con una ramificación en muñones, pero raras veces mueren.Durante el verano se producen brotes aparentemente sanos a lo largo de las ramas afectadas, que a menudo enferman posteriormente. La madera de todos los brotes y ramas afectados, así como la de las ramas principales, del tronco y de las raíces en los árboles enfermos aparece teñida; en los árboles afectados recientemente solamente aparece teñida en brotes con hojas marchitas, aunque también puede haber una tinción importante en árboles que no muestran síntomas externos claros. La madera de los árboles atacados recientemente apareceempapada con u n mucus bacteriano incoloroque exuda de las superficiescortadas al final de la primavera; al envejecer o al exponerse al aire, estas áreas húmedas empardecen de forma que en los árboles que han estado afeco tres anosel leño internoes pardo tados durante dos oscuro a negro; la madera, al envejecer aún más, adopta una coloración grisácea. E . salicis es un patógeno vascular que se extiende por el xilema; se ha supuesto que haya insectos vectores que dispersen la enfermedad entre árboles, pero no existen datos fiables sobre esto;la dispersión tiene lugar en el material de propagación. El patógeno puede detectarseen la filosfera deárboles asintomáticos, pero n o hay datos de si es un miembro residente o migrante de la flora epifítica.
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Capítulo 7
El control mediante la eliminación de árboles visualmente afectadossólo ha tenido éxito parcial debido a que la enfermedad a menudo es latente o no se detecta visualmente. El uso de pruebas sencillas de aglutinación en lámina para detectar la bacteria e ná r b o l e us t i l i z a d o ps a r pa r o p a g a c i ó n (Wang & Preece, 1973) y la desinfección de las herramientas utilizadas en estaoperación pueden ayudar mucho a limitar la enfermedad.Las otras únicas medidas de control que pueden aconsejarse son el USO de cultivares o clones menos susceptibles cuando esto seaposible Y la propagación sólo a partir de madres jóvenes (Gremmen & De Kam, 1981). LELLIOTT
€rwinia sfewarfii (Smith)Dye E . stewartii (CM1 123, EPPO 54) causa la enfermedad de Stewart o marchitez bacteriana del maíz, una enfermedad importante en América del Norte que puede causar la pérdida total de la cosecha del maíz dulce; también afecta, aunqueen menor grado, a cultivares demaíz duro, harinoso o para palomitas. Algunas malas hierbas pueden ser portadores asintomáticos dela bacteria. Está establecida localmente en Italia, donde en el pasado ha habido pérdidas en la región de Venecia; también ha aparecido en la URSS, Grecia, Polonia y Rumania. Los daños más importantes han tenido lugar en Italia, donde toda la planta aparece atacada,mientras que en los USA, donde la enfermedad se encuentraestablecida y tiene importancia económica desdehace muchos años, en plantas maduras sólo aparecen atacadas las hojas. Aunque la bacteria puede transmitirse por la semilla y en ocasiones inverna enel suelo, estiércol o restos de cosecha, estas fuentes tienen poca importancia en comparación con la transmisión por insectos vectores, en los que la bacteria sobrevive durante su hibernación, y que posteriormente pasan de planta a planta durante la estación vegetativa. En los USAel vector principal es Chaetocnema pulicaria, que emigra a distancias considerables y que alberga y transmite al patógeno a lo largo de su vida. Las plántulas pueden aparecer afectadas directamente a partir de la semilla y morir, pero con mayor frecuencia son infectadas por los vectores invernantes, queson los principalesresponsables de la dispersión secundaria durante la estación vegetativa. En Italia el vector no es C. pulicaria, sino que se conocen otros vectores, entreellos larvas y adultos de Diabrotica undecimpunctata howarti, Chaetocnema denticulata, larvas de Delia platura, Agriotes rnancus,Phyllophaga sp. y larvas de Diabrotica
l o n s i c o r n i s . Sinembargonoestáclaroque
E. stewartii inverne con facilidad en Italia. Los ata-
ques recientes, trasun período libre de enfermedad, se han atribuido a la importación de semilla infectada (Mazzucchi,1984). En el maíz dulce la bacteria coloniza principalmente el tejido vascular de toda la planta Y causa en las hojas estrías longitudinales verde pálido a amarillo, con márgenes irregulares u onduladas, que se secan y empardecen. Los penachosaparecendecolorados, marchitos y mueren prematuramente; los híbridos susceptibles se marchitan con rapidez. En la médula del tallo, cerca del cuello, se forman cavidades en caso de infecciones graves; en la cara interna delas espatas puede aparecer un rezumado bacteriano y, en ambas caras, pequeñas lesiones hidrópicas que posteriormente se secan y empardecen. Se invade la semilla pero no el embrión. En el maíz dentado la fase de marchitamiento es rara, aunque aparece la condición de lesiones foliares, pero con menos gravedad que en el maíz dulde, y las estrías se originan a partir de los puntos de alimentación de los vectores. Se controla utilizando cultivares resistentesy semilla sana, y con tratamientos insecticidas ten@ranos basados en predicciones de la supervivencia del vector durante el invierno. LELLIOTT
Erwinia tracheiphila (E. F. Smith) Bergey rt al. (CM1 233) causa una marchitez de importancia económica en las curcubitáceas, especialmente en América del Norte, pero no parece ser frecuenteen Europa. El vector es el coleóptero Acalyrnma vittaturn.
STREPTOMYCES
Streptomyces scabies (Thaxter)
Wakeman & Henrici Descripción básica
Tradicionalmente, el actinomiceto que causa la sarna común de la patata seha denominado S. scabies, aunque actualmentehay dudas sobrelo que sea esta especie. La cepa tipo no se adecúa a la descripción de Waksman ni describe con precisión al Organismo que se aísla comúnmente de los tejidos enfermos; parece haber muchas cepas de referencia económicamente distintas, y Bergey clasifica a s. Scabies como una‘species insertae sedis’ dentrode las Streptomycetaceae. Laclasificación de la familia se está revisando y por el momento la posición de 10s
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Bacterias I1
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de la superficie y, si ésta impide que la invasión avance, se forma una sarna‘superficial’ con poca O ninguna alteración de la piel del tubérculo. Si la barrera se vence, seforma una segunda Y a menudo una tercera antes de quela penetración se pare; las formas cada vezmás graves de la sarna ‘normal’ se deben a la formación de nuevas barreras y a una penetraciónprofunda acopladas a un crecimiento continuado del tubérculo; si el tubérculo cesa de crecer, también para la lesión. El micelio parece ser principalmente intercelular y penetra a través de la Huéspedes laminilla media, lo que hace que se detecte con dificultad. Sólo en las regiones maduras dela periferia La importancia de la sarna es máxima en patata, pero también puede aparecer en remolacha de mesa, de las lesiones puede encontrarse micelio intracelular, pudiendo esporular en abundancia dentro de azucarera y forrajera, en rábano, zanahoriay quizá en otroscultivos subterráneos; si están causadas por las células. S . scabies puede aislarse con facilidad mezclando distintasespeciesde Streptomyces o por fenol al 1:40 con suelo infectadoo con lesiones ma‘S. scabies’ es dudoso, aunque los suelos que proceradas antes de sembrar, pero los tests de patoducen patatas sarnosastambién producen otrosculgeneicidad y de identificación pueden ser lentos y tivos con sarna.Igualmente, no está clarosi la sarna difíciles. El actinomiceto es fuertemente aeróbicoy común dela patata se debea una o a varias especies crece bien en una amplia gama de medios líquidos de Streptomyces. o de agar entrelos 8 y 38” C (óptimo a 27” C) y pH entre 4,s y 8,s. Pueden mantenerselos cultivos bajo Distribución geogrcifica aceite, liofilizados o en suelo estéril. Toleran la desecación. S. scabies está distribuido en todo el mundo.
aislados causantes de sarna no se ha determinado. Los aislados de patata tienen en general un micelio hialino y ramificado, un micelio aéreo gris ceniciento y una colonia algodonosa; la ramificación es monopódica con esporóforos, de los que salen numerosas espiras regulares de esporas lisas. Se forman pigmentos melanoides. Sinembargo los aislados que casan con la descripción no son necesariamente patógenos.
Eldermedad
Epidemiología
Las lesiones (sarna) de la sarna común (Lapwood, 1973)aparecen al principio como manchas discretas pequenas (aproximadamente 1 mm dediámetro), pardas, asociadas con lenticelas, que crecen rápidamente al desarrollarse el tubérculo;posteriormente pueden variar considerablemente de aspecto y se han descrito y denominado distintos tipos. Solamente merece distinguirse de la sarna ‘normal’, en la que laslesionespueden ser redondeadas o estrelladas, con bordes agrietados o rotos, o una serie de capasirregulares, pero concéntricas de SÚber rodeando a una depresión central, la llamada sarna ‘superficial’, en la que las lesiones son simplemente manchas suberosas superficiales. Las lesiones pueden permanecer aisladas, pero si el ataque es grave pueden coalescer y las grietas y surcos se desarrollan más profundamente en el tejido del tubérculo. La gravedad de la enfermedad se estima en general por la proporción de superficie de tubérculo afectada y no por el tipo de lesión. S. scabies probablemente penetra por las lenticelas jóvenes, aunque las primeras etapas de la infección no se han estudiado de forma conveniente; la penetración estimula a los tejidos del tubérculo a formar una barrera unas pocas células por debajo
Aunque S. scabies se aísle con facilidad de tubérculos con sarna, se considera queprincipal la fuente de inóculo es el suelo, dondeel organismo lleva una vida libre. La enfermedad aumenta en suelos que drenan con facilidad, pedregosos o alcalinos, y el encalado la favorece, mientras que en algunas estaciones la lluvia o el riego la disminuyen. La sarna parece pocoimportante cuando el potencial de agua del suelo es de 4 4 bar o superior (pF 2,6 e inferior), pero su importancia aumenta al secarse los suelos en la gama de -0,4 a -1,0 bar (PF 2,6-3,O). La enfermedad se desarrolla atemperaturas de suelo entre los 13 y los 25” C y la mayoría de las lesiones se producen a 20” C . La población del patógeno en suelo y, por tanto, la incidencia de la enfermedad, puede verse afectada por prácticas y cultivos previos, como por ejemplo encalar para cebada,añadir abonados en verde, labores volteadoras tras praderas ( S . scabies puede habitar con normalidad las raíces de gramíneas), frecuencia de cultivo de especiessusceptibles y susceptibilidad de los cultivares. La infección sólo tiene lugar a través de lenticelas jóvenes, que se forman a partir de estomas cerca del ápice de crecimiento del tubérculo; la lenticela joven parece hacerse susceptible sólo tras la
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Capítulo 7
ruptura de las células estomáticas, y permanece así durante una semana, más o menos; si durante este tiempo el suelo permanece seco sedeposita suberins en las paredes celulares externas (si el suelo está húmedo, la división celular que ha causado la ruptura continúa y las células proliferan desde la apertura de la lenticela). Las lenticelas continúan formándose al separarse los nudos (ojos) del ápice; sin embargo la mayor parte dela superficie madura del tubérculo está compuesta de entrenudos formados durante el primer mes, por tantolas infecciones que tienen lugar durante este período cubren la mayoría de la superficie del tubérculo en el momento de la recolección, y estoocurre sólo si el tiempopermanece seco. La infección no tiene lugar en suelo húmedo, incluso con grandes poblaciones en suelo, aunque no se conoce bien por qué sea así. La microscopía electrónica de barrido ha mostrado que los entrenudos más cercanos al ápice, que tienen estomas, tienen una microflora poco densa; los entrenudos más viejos con lenticelas, cuando proceden de suelos secos, están cada vez más colonizados por hifas de actinomicetos y por colonias bacterianas separadas, aunque con frecuencia grandes; por el contrario, en suelos húmedos raras veces se ven actinomicetos sobre estos entrenudos y las bacterias aparecen más dispersas sobre ellos. La incapacidad de infectar los estomas puede representar un escape de la enfermedad y, en el caso de las lenticelas jóvenes en suelo húmedo, cierta forma de antagonismo microbian0 (Adams & Lapwood, 1978). Importancia económica
Se han señalado pérdidas de producción, aunque en su forma superficial la sarna disminuye la calidad de tubérculo más que la producción. Durante el almacenamiento a largo plazo existeriesgo de pérdida de agua, que puede ser másgrave en estaciones secas, en las que la producción de patata esmenor. En el Reino Unido se ha estimado que un junio o julio secos pueden dar lugar a que el 40% o más de la cosecha nacional esté afectada sustancialmente por la sarna. Incluso una pequeña cantidad de sarna puede hacer que la patata de siembra no pueda exportarse; el preempaquetado de la patata para consumo también ha tendido a aumentar la importancia económica de la enfermedad. Control
LOS métodos decontrol de la sarna común tienden a disminuir la cantidad de inóculo portado por la patata de siembra o por el suelo, o a disminuir la
infección. Hay diferencias de resistencia entre cultivares de patata y se han hecho selecciones. Aunque el actinomiceto esporula con profusión dentro de las células muertas de las lesiones, la desinfección de los tubérculos de semilla con cloruro mercúrico, formalina o compuestos organomercúricos tiene un valor dudoso, ya que el organismo se encuentra en la mayoría de los suelos agrícolas; podría ser útil en suelos vírgenes como nuevos polders o suelos de desierto regados, que podrían infestarse al plantar semilla infectada. Los esfuerzos de control de la sarna se dirigen principalmente a disminuir la población de suelo de S . scabies, y a pesar de algunos éxitos, no hay ningún método que sea eficaz en todos los suelos. Los productos químicos que se incorporan al suelo antes de plantar incluyen el formaldehido, formaldehido de urea, sulfato de manganeso y pentacloronitrobenceno (PCNB o Quintozeno); PCNB da los mejores resultados pero tiene ciertas desventajas, entreellas el que tenga productos de degradación posiblemente carcinogénicos. Se ha utilizado el azufre para acidificar el suelo a un pH cercano a 5,2, lo que disminuye la sarna, pero también la producción de patatas y de cultivos de la rotación sensibles a la acidez, como por ejemplo cebada, y puede seleccionar cepas de S . scabies tolerantes a la acidez. Pueden incorporarse al suelo abonados orgánicos como centenoo colza en verde, harina de soja o cultivos de soja para disminuir las poblaciones en el suelo mediante el aumento deacidez, humedad o multiplicación de organismos antagonistas. Normalmente estos tratamientos no son económicos y en gran parte son ineficaces cuando laspoblaciones ya son importantes.En regadíos puede utilizarse el riego para, controlar la enfermedad independientemente de la población del suelo; los regímenes de riego que impiden que caiga la humedad del suelo por debajode los niveles críticos, pueden dirigirse a impedir la infección durante las 4-6 semanas siguientes a la iniciación del tubérculo (Lapwood et al., 1973; Lapwood & Adams, 1975). LAPWOOD
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CAPITULO 8
Oomycetes
Los Oomycetes comprenden algunos de los patógenos de plantasmás extendidos y destructivos. Los Saprolegniales son principalmente saprófítos (moa hos acuáticos) y solamente incluyen Aphanomyces como patógeno de plantas; producen zoosporas en espOrangios terminalesfilamentosos, que permanecen in situ sobre el micelio; las zoosporas forman quistes queliberan posteriormente las zoosporas secundarias. En los Peronosporales puede observarse una gradación en cuanto a especialización morfológica y parasitismo que incluye: i) la liberación de zoosporas de los esporangios se reemplaza por la germinación mediante un tubo germinativo, según las condiciones ambientales o exclusivamente; ii) la formación de esporangios discretos determinados, que se separan de las hifas parentales para dispersarse como conidias; iii) la formación de esporangios en esporangióforos aéreos, en vez de sumergidos, y su liberación por giro higroscópico; iv) la penetración de las células vegetales por haustorios determinados,cadavezmásespecializados; v) infección biotrófica inicialmente o a lo largo de todo el proceso de infección; vi) infección de hojas y tallos en vez de raíces; vii) formación de esporangios en cadenas dentro de pústulas. Esta especialización progresiva del estado reproductivo asexual y del micelio que infecta a la planta contrastan conla constancia delos rasgos del estado sexual en todo el grupo: oogonios fertilizados por anteridios que se desarrollan dando oosporas (muchas en los Saprolegniales o una en los Peronosporales), que son el principal medio de persistencia en el suelo o en restos vegetales. Biológicamente lo anterior se corresponde a grandes rasgoscon la siguientesecuencia: ¡) Pythium (hongos del suelo relativamente poco especializados que atacan plántulas y raíces y causan algunas podredumbres en almacén); i¡) la mayoría de las especies de Phytophthora, cuya biología se parece a Pythium, pero que tienden a una mayor especialización de huésped y a atacar la raíz y el cuello de plantasleñosas; iii) unas pocas especiesde Phytophthoru que sehan ‘liberado’ del suelo haciéndose patógenos foliares (principalmente P . ¿&stuns) y que en su biología se parecen mucho al grupo si-
guiente, excepto en que no son parásitos obligados y que su fase biotrófica es corta. En muchas lenguas, p. ej., el francés mildiou*, la enfermedad recibe la misma denominación que las del grupo siguiente; iv) los mildius, parásitos obligados de hojas y tallos con una fase biotrófica prolongada y un grado elevado de especialización de huésped; v) las Albuginaceae, que causan las enfermedades llamadas ‘royas blancas’, parecidas a los mildius, pero con esporangios formados en cadenas dentro de pústulas. Por último, puede destacarse quelos Lagenidiales (con un Único patógeno vegetal, Lagena radicicolu) en la actualidad se clasifican como Oomycetes en vez de comoChytridiomycetes (ver éstos),a los que se parecen por producir muy poco micelio. SAPROLEGNIALES
Aphanom yces cochlioides Drechsler C o mm o i e m b rdoe los S a p r o l e g n i a l e s , A . cochlioides producezoosporas en esporangios filamentosos que dan lugar a un segundo ciclo de zoosporastras su enquistamiento(dimorfismo). Aparece asociadocon especies de Pythum causando podredumbre deplántulas y ennegrecimiento de raíces en remolacha azucarera; su biología es muy similar a la de aquél, conel que se le ha confundido. Las plántulas pueden morir o la porción basal puede arrugarse o ennegrecerse, sobreviviendo la plántula en un estado debilitado. A . cochlioides es relativamente específico de la remolacha. El uso de tratamientos fungicidas al suelo eficaces contra Pythum pero no contra A . cochlioides ha favorecido el aumentorecientede la importancia deeste último, especialmente en monocultivo (p. ej., en Francia: Bouhot & Loridat, 1985; en la RFA; Steudel, 1979). Contra éI es eficaz el himexazol. A . cochlioides prefiere temperaturasmás bien altas (20-25” C) y es más frecuente en las áreas meridionales de cultivo de la remolacha; aunqueanteriormentese atribuía la
*O el espanol mildiu, mildeu ( N . de[ T . ) .
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Capítulo 8 muerte de plántulas de remolachaa A . laevis de Bary, actualmente se considera un error (Papavizas & Ayers, 1974). BOUHOT & SMITH
Aphanomyces euteiches Drechsler (CM1 600; Compendio de la APS; Papavizas & Ayers, 1974) es un
patógeno importante causante de podredumbres de raíz en guisante en América del Norte. Su f. sp. pisi se ha distinguido recientemente de la f. sp. phaseoli en judía (Hender & Hagedorn, 1982). Aunque se han señaladodañosenEuropa, recientemente la enfermedad sólo parece tener ciertaimportancia en los países del Norte (URSS, Escandinavia) (Kotova & Tsvetkova, 1981). La mayoría de los fungicidas son ineficaces y la resistenciadisponible actualmentees sólo parcial, de forma que el Único método práctico de control investigar es el potencial de podredumbre radicular de los suelos antes de plantar y evitar los queestén infectados más de levemente (Compendio de la APS). A. raphani Kendr. causa una enfermedad de ennegrecimiento de rábano y se han señalado daños significativos en la RFA (Wendland, 1976). BOUHOT & SMITH
LAGENIDIALES Lagena radicicola Vanterpool & Ledingham (sinó-
n i m o : L a g e n o c i s t irsa d i c i c o l a [Vanterpool & Ledingham] Copeland) infecta a las raíces de las gramíneas (incluyendo los cereales), produciendo un taloen forma de saco, multinucleado, muy parecido al de Olpidiurn (ver éste) (Compendios de enfermedades del trigo y de los céspedes dela APS). Sin embargo sus zoosporas biflageladas y sus OOSporas lo establecen claramente comoun oomyceto. En el Reino Unido, y probablemente en el resto de Europa, causa una enfermedad de las raíces a cebada y trigo. PERONOSPORALES PYTHIACEAE
Pythíum spp.
sus contenidos a una vesícula esférica en la que se desarrollan las zoosporas. Como en muchos otros Perenosporales, la germinación por zoosporas en algunas especies está reemplazada por completo o en ocasiones por la germinación del esporangio mediante un tubo germinativo. En la actualidad se han descrito unas 104 especies del género (Domsch et al., 1980), de éstas Pythium ultimum Trow es el patógeno vegetal típico; en la actualidad se considera sinónimocon P. debaryanum Hesse emend. Middleton Y también muy próximo a P. irregulare Buisman; estas especies polífagas, principalmente de clima templado, pueden considerarse formando el grupo ultirnurn. P. aphanidermaturn (Edson) Fitzp. (CM1 136) y P. butleri Subram. (CM1 37) representan otro grupo de especiespolífagas pero tropicales o s e m i t r o p i c a l e s .E nt e r c e rl u g a r , P . arrhenomanes D r e c h s l e(rC M 1 39) y P. graminicola Subram. (CM1 38) tienden a asociarse con gramíneas en zonas templadas (grupo arrhenornanes).
Otras especies que en ocasiones se encuentran atacando aplantas son P. intermedium de Bary (CM1 40) y P . sylvaticum Campbell & Hendrix (CM1 120), P. mamillatum Meurs(CM1 117) y P. splendens Braun, las dos últimas principalmente en países cálidos. De hecho,numerosasespecies son principalmente saprofíticas en el suelo (Waterhouse, 1968) y muy ocasionalmente pueden encontrarseatacando a plantas. Un caso especial es P. oligandrum Drechsler, que esun hiperparásito en otras especies de Pythiurn (Vesely, 1978) y que no es patógeno paralos distintos huéspedes de los que se ha aislado (CM1 119). Huéspedes y especialización
Los grupos ultirnurn y aphaniderrnaturn son esencialmente polífagos y pueden atacar casia cualquier planta; sin embargo algunos cultivos son muy SUSceptibles al ataque, especialmente en estado de plántula, p. ej. remolacha azucarera, pepino, Pinus sylvestris. Se conocen diferencias de susceptibilidad entre cultivares de la misma especie. Aunque pueden ser atacadas por especies polífagas, las gramíneas tienden a llevar una flora de Pythium diferenarrhenomanes, cial conpredominanciadelgrupo que no se encuentra en otros huéspedes.
Descripción básica
El género Pythium se diferencia delgénero Próximo Phyrophrhora por formaresporangios relativamente indiferenciados, que en su mayoría no se separan del micelio parental ni se dispersan Y que liberan
Distribución geogrcifica
Prácticamente todaslas especies pueden encontrarse en todos los continentes, sin embargo el grupo aphaniderrnaturn produce daños principalmente en
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Oomycetes condiciones de alta temperatura (áreas tropicales Y ecuatoriales) y P. aphanidermatum se encuentra en Europa principalmente en las áreas mediterráneas (mapa del CM1 309). Las otras especies, delas que es ejemplo P . ultimum, producen más daños en climas fríos y tienden.a no encontrarse en las áreas meridionales de Europa.
Erlfermedad
El primer tipo principalde enfermedad debida a PYthium es la caída de plántulas debida a ataques súbitos y de desarrollo rápido a plántulas jóvenes en campo o en vivero, especialmente en condiciones de alta humedad; los grupos principalmente implicados sonlos ultimum y aphanidermatum. Si el ataque se produce a semillas o a plántulas antes de la emergencia (muerte en preemergencia), se percibe por un fallo total de emergencia o por una proporción de marras deplántulas; si el ataque tiene lugar tras la emergencia (muerte de plántulas en postemergencia), las plántulas recién emergidas colapsan a consecuencia de ataques a nivel del cuello. La muerte de plántulas debida a especies de Pythium no es necesariamentefácil de distinguir de infecciones similares debidas a otros hongos (p. ej., Thanatephorus cucumeris, especies de Aphanomyces, distintos patógenos transmitidos por semilla). En general las plántulas de plantas herbáceas con tejidos blandos muestran lesiones hidrópicas y húmedas, lo que no se ve tan claramente en plántulas de árboles. P . ultimum también causa una podredumbre de heridas hidrópicas en tubérculo de patata. Las especies de Pythium inducen también un segundo tipo de enfermedad, cuya importancia sólo se ha reconocido recientemente, y que es una necrosis radicular que sedesarrolla con lentitud a partir del ápice de la raíz hacia atrás, con cambio de coloración a pardo o negro. El efecto en la planta es un retraso general del crecimiento, posiblemente con cierto amarilleo y pérdida de producción; las plantas pueden compensar en condiciones favorables mediante el desarrollo de nuevas raíces. Este tipo de ataque se ha reconocido principalmente en cereales (trigo, maíz), donde está especialmente implicado el grupo arrhenomanes; es posible que muchas otras plantas puedan verse afectadas de forma similar sin que muestren necesariamente slntomas muy marcados; p. ej., la enfermedad específica del replanteo del manzano (Sewel, 1979), en la que los manzanos plantados en suelo donde ha habido un huerto viejo de manzano sedesarrollan mal, parece estar asociada con patógenos del suelo de los que en el Reino Unidoel más importanteen la actualidad
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se considera P . sylvaticum (Sewell et al., 1983). La enfermedad específica del replanteo es en realidad un caso especial de lo que se denomina cansancio de suelos, dondeel cultivo continuo con una misma especie lleva a una deterioración continuada del crecimiento. Las plantas que se desarrollan mal muestran lesiones radiculares, de las que, según trabajos recientes, con mucha frecuencia se aislan especies de Pythium (Bouhot, 1982), especialmente en el caso de remolacha, cerealesy hortícolas; sin embargo en estos efectospueden estar implicados muchos otros hongos (Chalara elegans [ver éste],especies de Fusarium) y en realidad muchos otros factores. Epidemiología
Las especies de Pythium sobreviven en el suelo principalmente como oosporas en sustratos en podredumbre, donde pueden permanecer muchos años. Se encuentran en el suelo a densidades más bien bajas en comparación, por ejemplo, con las clamidosporas de las especies de Fusarium. La germinación de las zoosporas seestimula, en condiciones de alta humedad de suelo, porsustancias orgánicas disueltas, parece necesitarse un complejo de proteínas, lípidos, carbohidratos y esteroles, y son ineficaces las sustancias orgánicas sencillas; la fuente de estas sustancias pueden ser las raíces, las semillas en germinación o la materia orgánica añadidaal suelo (p. ej., abonados en verde) (Watson,1973). Este efecto puede explotarsecon facilidad en técnicas de cebo para Pythium en el suelo (p. ej., con pepino; Bouhot, 1975). Lasoosporas germinan formando esporangios, que puedenliberar zoosporas (enla mayoría de lasespecies) o germinarpor un tubo germinativo (en el grupo ultimurn); para la dispersión de zoosporas se necesita agua, mientras que P . ultimum infecta a las raíces en suelos húmedos, incluso en ausencia de agua libre; el hecho de que las zoosporas sedispersen por el aguacrea un riesgo especial en suelos inundados; además los sistemas de riego en campoo en invernaderopueden extender con facilidad los ataques de Pythium. Las condiciones frescas (10-IS' C) y una humedad de suelo elevada favorecen al grupo ultimurn, de forma que en la práctica los ataques aparecen principalmente en primavera (y en cierto grado en otoño); el grupo aphanidermutum prefiere temperaturas por encima de 25" C Y los ataques tienen lugar a lo largo de toda la estación vegetativa en países cálidos. LOS suelos de cultivo normales siemprellevan una poblaciónbaja de varias especies patogénicas de Pythiurn; en algunos casos los suelos forestaleshan resultado ser supresivos a las especies patogénicas de Pythium debido a competencia, enparticular con
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8
Capítulo
Mucorales (Bouhot & Perrin, 1980). de forma que Pythium está aparentemente ausente. El potencial de inóculo de un suelo sólo aumenta a niveles peligrosos en presencia de una combinación de circunstancias favorables: cultivo intensivo, monocultivo, altos aportes orgánicos (p. ej., leguminosas); de hecho, Pythium es un buen oportunista que coloniza la materia orgánica fresca alcanzando altos niveles de inóculo en 24-48 horas; sin embargo es unmal competidor con otros hongos y bacterias, por lo que en estos sustratos lo sustituyen rápidamente,quedando sólo unas cuantasoosporas repartidas. Si se cultivaunaespecie no susceptible (p. ej., cereales), los niveles de inóculo tienden a caer bruscamente; estos efectos se han investigado principalmente en relación con la caídade plántulas. Se conoce poco aún en relación a la epidemiología del tipo de ataque de necrosis radicular. Importancia econcimica Las principales pérdidas debidas a Pythium en Europa tienen lugar en cultivos extensivos como remolacha azucarera; enprincipio las pérdidas son del tipo todo o nada. En algunos años las siembras de remolacha en grandes superficies se destruyen por completo (p. ej., 15.000 ha en el N de Francia en 1982; Richard-Molard, 1982); en este caso hay que resembrar e incluso puede ocurrir que las resiembras sucesivas fallen. Lo mismo puede ocurrir con varioscultivoshortícolas (cucurbitáceas, solanáceas, leguminosas); del mismo modo, las siembras de ornamentales y de árboles forestales en vivero pueden verse destruidas porcompleto. Es difícil estimar el impacto económico general de estos incidentes, ya que las pérdidas totales de este tipo no siempre se señalan o analizan; el problemaseguramente serámayor para especies en las que el costo de la semilla de un cultivar altamente seleccionado puede representaruna proporción importante de los costes de producción. La importancia de Pythium cuando causanecrosis radiculares de plantas maduras solamente empieza a apreciarse y aún es difícil estimarla. Por último, Pythium puede causar daños importantes en cultivos de invernadero si se introduce accidentalmente en medios de cultivo supuestamente estériles, o si contamina el agua de riego; en tales circunstancias puede destruir en pocos días los bancales de enraizamiento de esquejes de crisantemo, por ejemplo. Los medios de crecimiento que se han esterilizado con vapor son particularmente susceptibles a la colonización intensa de hongos del suelo oportunísticos, como las especies de Pythium Y de Thanatephorus cucumeris.
Control El control químico de la caída de plántulas es muy fácil; de los muchos compuestos modernos disponibles para tratamientos desemilla en formulaciones granuladas. en polvo o líquidas, podemos citar: fenaminosulf, etridiazol, propamocarb e himexazol, y también probablemente metalaxil y furalaxil (aunque estos compuestos sistémicos deberían quizá reservarsepara usos más específicos). Estostratamientos son muy efectivos y hasta la fecha no han aparecido problemas de resistencia.Tambiénson importantes las prácticas culturales: drenaje de suelos, retrasar la siembra tras un abonado en verde, sembrar a temperaturas por encima del óptimo para Pythium. En viveros e invernaderos, donde seusan medios de crecimiento estériles, se necesitan todas las precaucionespara evitar la contaminación de herramientas, agua, contenedores, además de utilizar semillas tratadas. Una buena iluminación evitará el etiolado, que predispone a la caída de plántulas. El fenómeno de supresión de suelos ofrece posibilidades para el control biológico de Pythium (Bouhot & Perrin, 1980); puede introducirse en un medio de cultivo una parte de suelo supresivo para ‘transmitir’ la supresividad; en principio, unavez quese indentifiquen los antagonistasespecíficos (p. ej.,Mucorales), sería posible introducirlosdirectamente. Ciertasenmiendas orgánicas pueden tener efectos similares (Bouhot, 1981). Otro enfoque similar es la bacterización, en el que se aplican a la semilla antagonistas bacterianos como Pseudomonus fluore.scens (Suslow & Schroth, 1982). Por último, la micorrización de las plántulas de especies forestales en su estado joven y más susceptible podría proteger contra las infecciones de Pyrhium, a la vez que asegurarían un mejor crecimiento.
Importanciu en investigación Las especies de Pyrhium han sido un material excelente para el desarrollo de modelos epidemiológicos de la infectividad potencial de los suelos, en particular en relación con las interacciones entre Pythium y la microflora del suelo, que compite por el mismo sustrato (Bouhot & Joannes, 1982). B O U H O T & SMITH
Phytophthora infestans (Mont.)
de Bary Descripcicin hdsica El género Phytophthora se distingue de los verdaderos milius por sus esporangióforos con ramifica-
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Oomycetes cion indeterminada y de Pythium por la diferenciación completa de zoosporas mótiles dentro de los esporangios antes de la expulsión. P. idestans es atípico, al ser una de las dos únicas especies que puedenliberarfácilmente los esporangios al aire seco; éstospueden producir directamente tubosgerminativos, pero con mayor frecuencia germinan indirectamente liberando zoosporas. Los esporangióforos están dilatados en el punto de unión de los esporangios. H~éspedes
P . i d e s f a n s ataca a varios miembros de las Solanaceae, especialmente a patata, tomate y algunas ornamentales. Especializacicin de huésped
Está bien documentada la existencia de fenotipos específicos respecto a huésped, virulentos sobre patatas que llevan resistencia heredada monogénicamente, derivada de Solanum demissum (Shattock e f al., 1977). Lda especificidad respecto a la resistencia general (Caten, 1974), que se hereda poligénicamente, es un asunto en discusión. En tomate la resistencia monogénica también tienesu equivalente en fenotipos compatibles del hongo. Las relaciones e n t r e l o s aislados de patata y de tomate de P . i d e s f a n sno está clara,pero a menudo tienelugar infección cruzada. Distrihucicin geogrLifica
El centro deorigen de P . i d e s f a n ses América Cent r a ld, o n d es e n c u e n t r a n los t i p o ds e compatibilidad A l y A2 y donde, por tanto, la reproducción sexual es frecuente.En el resto del mundosepensabaquesóloexistíaeltipode compatibilidad A l y las regulaciones de sanidad vegetal europeas iban dirigidas a excluir los aislados tipo A2; sin embargo, recientemente se han identificado aislados A2 de P . idesfans en cultivos infectados de patata en Suiza (Hohl & Iselin, 1984) y en el Reino Unido (Tantiuset al., 1986) y en tubérculos atacadosimportadosde Egipto para su consumo público en el Reino Unido (Shaw et al., 1985). El hongo se introdujo en Bélgica amediados de los años 1840, probablemente en tubérculos infectados procedentes delE de los USA, Y posteriormente infectó a los cultivos de patata en todo el NO de Europa y S de Escandinavia en una única estación vegetativa; en la actualidad se encuentra en todos los países del mundo que producen patata (mapadel CM1 109).
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Edermedad
P . idestans causa el miliu de la patata Y el tomate, que afecta a todas las partes de la planta, excepto las raíces. En las hojas, especialmente en el ápice y en la margen de las secciones, se desarrollan lesiones necróticas oscuras, pardo negruzcas; el hongo produce haustorios y tiene un crecimiento biotrófico limitado, pero la rápida colonización del tejido foliar por las hifas intercelulares y la muerte consiguiente de las células invadidas produce lesiones extensas en 5-7 días tras la infección. En condiciones húmedas las lesiones están rodeadas por una zona de esporangióforos blancos, densos. Enel tejido deltallo también aparecen lesiones necróticas ocuras. Los tubérculos se infectan por las zoosporas lavadas por la lluvia hacia abGo hastael suelo o por contacto directo con hojas afectadas durante la recolección; el hongo produce una podredumbre firme, granular, pardo rojiza, por debajo de la piel del tubérculo, quecambia de color;los tubérculos afectados se infectan siempre de forma secundaria por bacterias productorasde podredumbresblandas. Los síntomas de mildiu en hojas de tomateson idénticos a los de la patata; los tallos pueden mostrar estrías oscurasy los frutos verdesmuestran lesiones pardas, duras, que se extienden; los frutos nollegan a madurar, empardecen por completo y se arrugan. Epidemiolosíu
En Europa el mildiu de la patata inverna como micelio en los tubérculos infectados, que pueden estar destinados a la siembra, estar en montones de deshecho o permanecer en el suelo desde la cosecha anterior; la importancia relativa de estas fuentes varía con los países. En el Reino Unido los montones detubérculosdeshechados,en los queelcrecimiento puedeser excepcionalmente temprano y prolífico, son probablemente una fuente deinóculo más importante que la patata de siembra (Boyd, 1974). Los tallos y las hojas se infectan inicialmente por contacto con los tubérculos enfermos o por inóculo del suelo que proviene de tubérculos infectados; a veces los tubérculos enfermos dan lugar a brotes infectados sistémicamente, pero normalmente estos brotes se deterioran y no son capaces de emerger por encima del nivel del suelo. En los cultivos de patata los focos iniciales de la enfermedad al principio de la estación se caracterizan a menudo por lesiones de tallo, lo que se debe a la mayor retención de gotas de lluvia y rocío en las axilas foliares respecto a las superficies de las hojas en los cultivos jóvenes que emergen; las lesiones de tallo posteriormente mantienen el foco de
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Capítulo 8
la enfermedad en tiempo seco menosfavorable. P . irlfestans sólo forma esporangios en abundancia a una humedad relativa del loo%, pero una vez que se forman se liberan fácilmente, incluso en condiciones secas, Y pueden dispersarse a muchos km e infectar con éxito a otros cultivos; estos esporangios dispersados a partir de focos primarios o secundarios a menudo no están turgentes y sólo germinan en agua; la germinación normalmente es indirecta en un espectro amplio detemperatura (óptimo 12" C), produciendo zoosporas que se enquistan y CUYOS tubos germinativos penetran las células epidérmicas directamente o en ocasiones por los estomas. En condiciones controladas de 18" C y 100% HR una infección puede darlugar en 7-8 días a una lesión con un área de 6 cm', que produce aproximadamente 8,5x lo4 esporangios en cultivares susceptibles, lo que en una planta de patata con buen crecimiento, con sólo un 1% de área foliar afectada, representa 4 , 5 ~lo6esporangios por planta, y garantiza una dispersión rápida del mildiu entre cultivos cuando las condiciones son ideales(presencia de agua en la haz de las hojas); incluso si la HR baja al 95% aproximadamente, el 1% de los esporangios puede continuar germinando si son totalmente turgentes; sin embargo exposiciones relativamente cortas a condiciones más secas (30 min a 50-60% HR) inactiva por completoa los esporangios. Un cambio a tiempo seco y soleado basta para afectar la capacidad de los esporangios para germinar, y un tiempo seco continuado limita la extensión de la enfermedad aotros cultivos susceptibles. El mildiu puede continuar extendiéndose en cultivos de patata que ya han desarrollado una mata, dado que el microclima dentro del cultivo puede seguir siendo conductivo a la esporulación y germinación. La relación entre condiciones climáticas y enfermedad se ha establecido enmuchos países europeos (Alemania, Holanda, Escandinavia, etc.), que utilizan datos meteorológicos para prevenir la probabilidad de epidemias en los cultivos de patata; en todos los casos se describen condiciones en las que las hojas permancen mojadasdurante al menos 15 h, permitiendo, por tanto, a los esporangios no turgentes que llegan de fuera del cultivo embeber agua y germinar. Estos sistemas de predicción cada vez estánmás informatizados; por ejemplo, el Reino Unido ha adoptado recientemente un sistema basado en ordenadores que estima la esporulación en relación con datos meteorológicos sinópticos Y predice el número de lesiones que se desarrollarán a partir de esas esporas utilizando un período de latencia de 4-8 días según la temperatura.
Importancia econtimica P . idestans ha dejado una marcaindeleble en la historia del mundo al asolar los campos de patata de Europa a mediados del siglo pasado; desde entonces ha seguido siendo un factor limitante importante en la producción de patata en todo el mundo. En Europa los primeros ataques de mildiu tienen lugar típicamente en los cultivares de maduración temprana, quenormalmentesonsusceptiblesala infección; en el Reino Unido en estos cultivares los ataques tienen lugar en mayo y junio en las Breas costeras declima suave, el SO de Inglaterra y Gales; en estos cultivares la enfermedad no tiene importancia económica, ya que se cosecha temprano para su consumo inmediato; sin embargo los esporangios se dispersan hacia el E, infectando durante julio a cultivares de maduración tardía en años húmedos; en estos cultivares la defoliación grave afecta indirectamente a la producción de tubérculos, pero la relación entre el potencial productivo del cultivo, los daños y pérdidas debidos al hongo y las condiciones ambientales aúnno está clara (Rotem et al., 1983). La infección temprana del cultivo puede reducir gravemente la producción, pero también los ataques tardíos pueden ser muy dañinos debido a un aumento del riesgo de daños a tubérculo. Debido a que las estaciones húmedas favorecen tanto al cultivo como a P. irlfestans, el mildiu normalmente afecta el precio pagado al agricultor, ya que la incidencia del daño al tubérculo es elevada cuando las patatas se producen en abundancia; en esos años los tubérculos dañados y almacenados tienen riesgos de infecciones secundarias, especialmente por bacterias productoras de podredumbres blandas. Tanto los cultivos protegidos como al aire libre de tomate pueden verse afectados gravemente en agosto-septiembre cuando el mildiu abunda en las patatas.
Control
El uso de resistencia específica de raza para controlar P . irlfestans no ha tenido éxito en patata ni en tomate, mientras que la resistencia general que reduce el índice de infección no es popular en Europa (Umaeruset al., 1983). Por el contrario seaplicancon regularidad fungicidas acultivos de maduración tardía desde mediados de verano en adelante; los ditiocarbamatos, p. ej.maneb,zineb Y mancozeb, han sustituido en gran parte como fungicidas protectores a los compuestos cúpricos. La mayoría de los agricultores tratan cada 10-14 días desde queel cultivo se cierrao antes si la plantación se ha retrasado bastante, o si se predicen ataques
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Oomycetes de mildiu. En tomate también pueden aplicarse fungicidas protectores o alternativamente, en cultivos protegidos,puede aumentarse la temperatura vio reducirse la humedad. A partir de 1978 se dispuso de fungicidas sistémicos, p. ej. metalaxil y cimoxanilo, y su acción curativa ha dado un buen control, conintervalosmáslargos entretratamientos,especialmente cuando se combinan con un ditiocarbamato, p. ej. mancozeb (Schwinn, 1983). Se han señalado cepas resistentes de P . infestans a algunos de estosnuevos compuestos cuando se utilizan solos o en combinación con mancozeb (Carter etal., 1982). Para reducir la infección de los tubérculos en la recolección el follaje infectado se desecaal menos 14 días antes de cosechar los cultivares de maduración tardía. Importancia en investigación
El desarrollo del mildiu en los cultivos de patata se ha estudiado intensamente,y gran parte delos datos obtenidos sehan utilizadoen epidemiología analítica (Van der Plank, 1963); a partir de este trabajo precursor ha evolucionado la epidemiología aplicada Y el controldeenfermedades, con estudios subsiguientes hacia el control integrado (Fry, 1977) Y a los sistemasde predicción deenfermedades,por ejemplo, en los USA BLITECAST (Mackenzie et al., 1983). Son áreas de investigaciónintensa los aspectos moleculares (Doke & Tomiyama, 1980), bioquímicos (Preisigy KuC, 1985) y citológicos (Coffey & Wilson, 1983) de la resistencia al mildiu de la patata, mientras que los estudios genéticos(Shattock et al., 1986) comienzan a investigar cómo se hereda la patogeneicidad específica de huésped y la resistencia a fungicidas. SHATTOCK
Ph ytophthora erythrosepticaPethybr. P . erythroseptica produce esporangios no papiláceos, elipsoidesiobpiriformes, y oogonios de aproximadamente 30x35 pm; los anteridios son anfíginos (CM1 593). El hongo se encuentra en la mayor parte de Europa (excepto España y Portugal), en América del Norte y del Sur, en Australia, Egipto, Irán, India, Indonesia (mapa del CM1 83). Aunque se ha señaladoocasionalmente en distintoshuéspedes (tomate,trébol,espárrago,cineraria, frambueso, Zantedeschia, etc.) comportándosemás bien como P:cryptogenn (veréste), P:erythroseptica sólo causa enfermedades deimportancia económica en Europa en la patata (podredumbre rosa). La literatura antigua lo menciona en asociación con
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P. cryptogena,causando una muerte progresiva de tulipanes forzados en el Reino Unido denominada 'shanking', que en la actualidad parece tener Poca importancia. Las partesinfectadas de los tubérculos de patata tienen lenticelas oscuras Y piel con decoloraciones; al cortarlos, el tejido cambiade blanco a rosa en 20-30 min. y posteriormente se oscurece. La podredumbre se desarrolla normalmente desde el final del estolón. La parte aérea de las plantas puede amarillear y marchitarse en tiempo cálido Y pueden formarse lesiones en el cuello. El patógeno sobrevive en el suelo durantemuchos años, probablemente como oosporas; todaslas partes subterráneas de las plantas pueden infectarsepor micelio o por zoosporas (Lonsdale et al., 1980); en el suelo las zoosporas probablemente sean el principal agente infectivo. Extractos acuosos de suelo estimulan la esporulación. Tras infectar una planta de patata el micelio se desarrolla siguiendo los estolones hasta los tubérculos hijos, que se pudren. Las oosporas formadas en las partes subterráneas infectadas se liberan al suelo al descomponerse los restos de cosecha y el suelo infectado puede transportarse sobrelos tubérculos sanos cosechados. Las zoosporas que infectan los ojos de tubérculos hijos jóvenes pueden no causar podredumbre, sino una infección superficial, con micelio y oosporas enpiel y ojos; estos tubérculos permanecen firmes en almacén y dispersan la infección a nuevos lugares. La transmisión del hongo puede tener lugar en el almacén desde tubérculos en pudrición a otros que aparentemente permanecen sanos, pero que transportan en la piel y ojos las zoosporas y el micelio a partir de los cuales se desarrolla la infección tras la plantación (Cunliffe et al., 1977). En Irlanda las pérdidas pueden ser graves, pero en el resto de los lugaresnormalmenteson esporádicas y moderadas; pueden subestimarse debido a invasores secundarios, especialmente bacterias, que pueden enmascarar los síntomas de podredumbre rosa. Tras la infecciónsecundaria de las lesiones es difícil o imposible aislar el hongo. No deben plantarse cultivossusceptibles en sueloinfestado. No hay cultivares de patata resistentes. Si se mejora el drenaje se reduce la transmisión entre plantas en los lugares infestados. EPTON
Phytophthora fragariae Hickman Descripción básicn P . fragariae es una especie de crecimiento lento, cuyo desarrollo es máximo en medios complejos
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Capítulo
como agar judía, aunqueno crece enagar malta; las temperaturas cardinales son3", 22" y 30" C. Cuando se riega con soluciones de sales minerales produce esporangiosgrandes,no papilados, no caedizos. Forma Pocas oosporas enmedio complejo, pero con abundancia en las estelas de raícesinfectadas de fresa. Huéspedes y especializacibn de huésped Só10 se han encontrado infeccionesnaturales
de
P.fragariae en fresa cultivada, de lejos el huésped más importante, y en zarza frambuesa. En condiciones experimentales se han infectado especies de géneros vecinos de la familia Rosaceae. En el Reino Unido, Canadá Y los USA se han reconocido patotipos, pero se utilizan sistemas distintos de nomenclatura. Una raza británica (B-66.11) ataca a todos los cultivares y clones en los que se ha ensayado (Montgomery, 1967). Distribución geogrcifica
La enfermedad se señaló por primera vezen Escocia en 1921 y poco después en América del Norte; posteriormente se extendiócon rapidez, probablemente transmitida por estolones infectados, de forma que en los años cuarenta estabaampliamente distribuida en el Reino Unido;desde entonces seha encontrado en la mayoría de los países europeos. Han tenido lugar ataques importantesen Suiza y Austria y , desde final de los años setenta, se ha señalado por primera vez en Bulgaria, RFA y Suecia en 1976, 1978 y 1979, respectivamente, aunque todavía no en Noruega o Dinamarca. También se ha señalado la enfermedad en Francia, Italia y Líbano y probablemente en Japón, Nueva Zelanda y Australia. E&ermedud
P.fragariae causa una podredumbre grave de las raíces del fresa1 denominada núcleo rojo en Europa y esfera roja en América del Norte. Las áreas afectadas se ven frecuentemente al final de primavera y principio de verano como rodales de plantas enanizadas, marchitas o muertas, a menudo en depresiones o en partes del campo con mal drenaje. Las hojas jóvenes a veces pueden tener una coloración azulada. Las plantas afectadas tienen con frecuencia sistemas radiculares mal desarrollados y podridos, y la falta de raíces laterales y la podredumbre de las principalesraícesadventicias desde sus extremos hacia arriba daa las raícesun aspecto característico de cola de ratón (Fig. 26). Cuando las partes blancas
Fig. 26.
Enfermedad del corazón rojo de la fresa (Phytophthora fragariae).
aparentemente sanas de las raíces se cortan longitudinalmente, sus centros tienen a menudo una coloración rojo sangre o rojo ladrillo, de donde viene el nombre de la enfermedad; la coloración de la estela parece ser una respuesta del huéspeda la infección y puede extenderse muy por encima de la parte podrida de la raíz, a veces hasta el cuello. El hongo puede aislarse con facilidad de estas partes no podridas de las raíces afectadas utilizando un medio selectivo (Montgomerie & Kennedy, 1983). En las estelas radiculares se forman oosporas abundantes que se ven con facilidad al principio de primavera en las partes podridas de las raíces adventicias; la aparicióna la vez de estelas rojas y de oosporasseconsiderapruebade infección por P.fragariae, ya que no se conoce ningún otro hongo que produzca síntomas similares. Las plantas afectadas pueden recuperarse en otoño si las condiciones son adecuadas a la producción de nuevas raíces, pero éstas, a su vez, normalmente se infectan durante el invierno siguiente. Epiderniología
La infección inicial de las raíces tiene lugar al principio del otoño y está favorecida por condiciones de suelo de humedad elevada y temperatura baja. Las zoosporas que infectan las raíces pueden permanecer mótiles durante vanas horasa temperaturas desde justo sobre O" hasta aproximadamente 15" C, pero por encima de ésta el período mótil se acorta mucho; los ápices de las raíces absorbentes les atraen y allí se enquistan y penetran; el hongo crece hacia arriba porla raíz, produciendo esporangios en la superficie y oosporas en la estela. Los esporangios liberan más oosporas, que extienden la
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Oomycetes
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o incluso ofrecer a la ventaestolones que no se hayan inspeccionado y hayan recibidoun certificado oficial, además la certificación no está basada en niveles de tolerancia sino que si se detectainfección se rechaza la partida. El plan utilizado en Escocia dependía de inspeccionesvisuales de plantas en campo, perorecientemente se haintroducido un ensayo de cebo de ápiceradicular (Duncan, 1980) que puede detectar la enfermedad en partidas que habrían pasado anteriormentela inspección de campo: en noviembre se separan muestras de los extremos radiculares en todas las partidas que pasan a certificarse y se ensayancultivando la fresa alpina Baron Solemacher, muy susceptible, como planta cebo en una mezcla de los extremos delas raíces y compost; esta prueba se ha utilizado en otrospaíses europeos. Si la enfermedad se establece, se pueden utilizar distintosprocedimientos de control que Montgomerie (1977) ha revisado. Los erradicantes desuelo en general dan resultados decepcionantes aunque con algunos fungicidas se consigue un control ecoImportancia económica nómico, siendo particularmente prometedores compuestos sistémicos como fosetil-AI y metalaxil; en Puede destruir grandes extensiones plantas, de y las general lo mejor es aplicarlos en otoño cuando emsupervivientes a menudo se desarrollan mal y propieza la infección. En el material de vivero no deducenfrutospequeños y numerosos. En Canadá berían utilizarse fungicidas, ya que pueden suprimir Gourley y Delbridge (1972) encontraron una dessíntomas sin erradicar la enfermedad. La gravedad trucción del 78% de las fresas en 9 ha, con unapérde la enfermedad disminuye al mejorar la estructura dida económica de 14.000 dólares. Los proyectos del suelo Y del drenaje, Y se han utilizado con cierto de certificación del material de propagación de la éxito el subsolado, la mejora del drenaje y el cultivar fresa normalmente impiden la venta de plantas inlas plantas en caballones. Las plantas que se defectadas, de forma que los productores especialisarrollan mal normalmente están más afectadas por zados en material de vivero sufren pérdidas totales la enfermedad, de forma que debe atenderse a la en un cultivo si parte de éI está infectado. Los profertilidad del suelo. Hay diferencias de resistencia ductores de fruto pueden controlar la enfermedad entrecultivares, algunos son inmunesadetermipor métodos costosos, químicos y culturales. Dado nadas razas, otros tienenresistencia de campo y que laenfermedad es más graveen condiciones fresotros, ambas. La mayoría de loscultivaresresiscas y húmedas, sería más importante en las zonas tentes sehan obtenido en el Reino Unido y en Amétempladas de Europa, como señala la disminución de la superficie de cultivo de fresa en Escocia entre rica del Norte donde la enfermedad ha sido un problema durante mucho más tiempo que en Europa 1920 y 1936 (MAFF, 1973). Continental. La inmunidad específica de raza ha fracasado a menudo Y en la actualidad en los programas de mejora se poneénfasis en la resistencia de Control campo. Donde la enfermedad no se ha establecido ampliaDUNCAN mente el método más efectivo de control es impedir la diseminación de plantas de propagación infectaPhytophthora nicotianae das; en el Reino Unido existe desde hace muchos años una legislación dirigida a impedir esto. En InBreda de Haan glaterra y Gales la enfermedad debe detectarse y la Descripción básica producción de estolones está prohibida en deterp . nicotianae pertenece al grupo taxonómico 11 del minas áreas; sin embargo la certificación no es obligatoria y es posible vender estolones no certificagénero (Newhook et al., 1978). Es una especie hedos. Por el contrario en Escocia no están acotadas terotálica que formaanteridios anfíginos. Incluso en medios sólidos de cultivo se producen esporangios las superficies de producción, pero esilegal vender
infección durante el tiempo en que la temperatura y humedad del suelo son favorables;el movimiento del agua superficial afecta mucho a la dispersión, que a menudo es muy rápida y extensa en parcelas con pendiente. Segúnaumentan las temperaturas en primavera y a principios del verano es más difícil aislar el hongo de las raíces, probablemente porque se encuentra principalmente como oosporas, es difícil que éstas germinen,son duraderas y pueden sobrevivir en el suelo durante muchos años (Duncan & Cowan, 1980). La enfermedad puede dispersarse por suelo infestado o por aperos, o sobre las raíces de las plantas. El patógeno se transmite por el suelo y el agua, pero su método de dispersión principal ha sido sin duda la distribución de estolones infectados de fresa; los niveles bajos de enfermedad pueden escapar a la detección con facilillevar aataques dad y el traslado de estolones puede en lugares distintos del original.
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papilados citriformesy clamidosporas esféricas.Waterhouse (1963) ha diferenciado dos variedades (P:nicotianae var. parasitica y var. nicotianae) basándose en criterios puramentemorfológicos; otros autores usan alin P . parasitica para aislados que no y tienen una especificidad de huésped estricta P . parasitica var. nicotianae (sensu Tucker) para los aislados específicos de tabaco. Huéspedes Y especializacirin
La especie, que se encuentra en todo el mundo, ataca en conjuntoal menos a 72 géneros de plantas superiores que pertenecen a 42 familias, entre ellas varias Solanaceae (tabaco, tomate, berenjena), cítricos, distintos cultivos tropicales y ornamentales (anthurium, clavel,gloxinia,violeta africana, peperomia, etc.). Los aislados de tabaco parecen ser específicos de huésped; entre los otros puede detectarsecierta tendenciaa la especialización de huésped, aunque enun grado mucho menor (Bonnet et al., 1978). Ertfermedades
Es un hongo termofíhco (crecimiento óptimoen torno a los 30" C), y en clima templado causa daños principalmente durante el verano, o en cultivos protegidos. En general la infección empieza en las raíces; la podredumbre de raíces puede causar un retraso de crecimiento y decoloraciones en las hojas; en plantas herbáceas jóvenesel hongo progresa hacia arriba y alcanza el cuello y la parte inferior del tallo; la planta colapsa y muere (cuello negro del tabaco, podredumbre del cuello del tomate). También se observa un ataque directo al cuello a consecuencia del riego, ya que la infección Por zoosporas tiene lugar en agua sobre el pie de la planta. LOS tallos, hojas y frutos inferiores pueden infectarse apartirdel suelo porsalpicaduras de agua (p. ej., podredumbre parda delos frutos de cítricos, podredumbre ocularhúmeda de los tomates). La infección de P . nicotianae en cítricos es idéntica a la debida al más frecuente P. citrophthora (ver este) (Boccas & Laville, 1978). En tomate P. criptogea 0 p . capsici dan en algunas ocasiones 10s mismos sintomasque P. nicotianae, mientras que el mildiu (destrucción foliar y podredumbre seca de frutos) debido a P. irtfestans es totalmente distinto (Weststeun, 1973). Epidemiologíu
En los casos del tabaco y del tomate las epidemias se originan principalmente a partirde los semilleros.
La temperatura del suelo es un factor crítico para la infección: la actividad máxima del hongo tiene lugar entre los 17 y 30" C; por encima de 27" C se ha observado en algunos cultivares de tabaco que disminuye la resistencia de la planta (McCarter, 19671, o en caso de tomate aumenta (Weststeijn, 1973). Una humedad de suelo elevada puedereducir la muerte de plantas si permite que un mejor crecimiento de las raíces supere a la pudrición de éstas, Pero un exceso de agua favorece una liberación masiva de zoosporas a partir de los esporangios que se encuentran en el suelo, así como su dispersión en campo. En ausencia de la planta huésped el hongo sobrevive durante 3 ó 4 años, probablemente por medio de clamidosporas, que seproducen abundantemente en el suelo. Importancia econcimica
El cuello negro del tabaco está muy extendido en los USA Y en otras partes del mundo. En Europa se conoceen Bulgaria, Grecia, Españae Italia, pero las pérdidas son mucho menores que las debidas a Peronosporas tabacina. El pie negro no se ha señalado en Francia, aunque los cultivares utilizados son muy susceptibles. En tomate se han observado daños en diversos países europeos, notablemente en Grecia, Holanda, Rumania y España. Muchos cultivos protegidos de flores se ven afectados. Control
Una práctica frecuente que favorece que sealcance un alto nivel de inóculo en el suelo es el cultivo continuo de tabaco sobre el mismo suelo; las rotaciones de 3-4 años han resultado eficaces en el control de la enfermedad (Flowers & Hendrix, 1974) junto con el uso de cultivares resistentes. El primer cultivar de tabaco conresistencia general se obtuvo ya en 1930 y se han obtenido diversos niveles de resistencia de origen poligénico a partir de cruzamientos con cultivaresde Nicotiana tabacum, como Florida 301 o Beinhart 1000-1; además se han introducido factores de resistencia por hibridaciones inN . plurnbaginifolia Y t e r e s p e c í f i c a sc o n N . longflora. Por el contrario en la actualidad sólo se conocen unas pocas líneas de tomate resistente (Boukema, 1983) pero,en general, los riesgos se minimizan mediante prácticas culturales adecuadas y desinfección de suelos. También se ha obtenido un control eficaz en tabaco mediante tratamientos de suelo con preparados líquidos de fungicidas como protiocarb y propamocarb (Mclntyre & Lukens, 1977) y , más recientemente, metalaxil Y furalaxil,
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Oomycetes que inhiben todos los estadios dedesarrollo del hongo traspenetrar en el huésped (Staub & Young, 1980). Estos mismos fungicidas, y también el sistémico fosetil-A I , se han empleado con éxito contra P . nicotianae en muchos de sus otros huéspedes. RlCCl
Phytophthora capsici Leonian P . capsici pertenece al grupo taxinómico I1 del género (Newhook et al., 1978); es una especie heterotálica que forma anteridios anfíginos y esporangios capilados, alargados, con un óptimo térmico de crecimiento elevado (26-32" C). Tiene una gama de huéspedes limitada que incluye tomate, berenjena, calabacín y sandía, pero sele conoce principalmente como el agente causal del mildiu o la tristeza del pimiento (Polach & Webster, 1972). Además, una 'forma morfológica' de P . palmivora, patogénica para cacao, se ha reasignadoa P . capsici. En el pimiento los ataques tienen lugar en las raíces o el cuello y la invasión se extiende hacia arriba por la base del tallo; el síntoma externo es una marchitez rápida de la planta, que por último muere. En condiciones tropicales todas las partes dela planta pueden infectarse por salpicaduras de lluvia. P . capsici es un factor limitante del cultivo del pimiento en regadío,principalmente en México y, en Europa, en Grecia, Españay Turquía; el riego aumenta grandemente la dispersión de las zoosporas que se extienden desde los primerosfocos de enfermedad. Los tratamientos químicos (por ejemplo, tratamientos del suelo con fosetil-Al) puedencontribuira c o n t r o l a rl at r i s t e z ad e lp i m i e n t o( C l e r jeau & Beyries, 1977) junto con el uso de los cultivares disponibles con resistencia parcial. Se han identificado en distintas líneas de Capsicum distintos componentes de resistencia (receptividad baja, inducibilidad y estabilidad) que podrían combinarse en el futuro en cultivares comerciales (Pochard et al., 1983). RICCI
Phytophthora cryptogea Pethybr. & Lafferty Descripcidn básica P . cryptogea pertenece al grupo taxonómico VI del género (Newhook et a l . , 1978). Se caracteriza por esporangios elipsoides, no papilados, y dilataciones hifales en grupos, prácticamente ausentes en medio sólido, pero que se forman con facilidad tras la in-
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mersión del cultivo en soluciones minerales o eluidos de suelo. AI ponerse en contacto con una cepa del tipo de apareamiento opuesto, forma oogonios y anteridios anfíginos, que dan lugar a oosporas de paredesgruesas.Lastemperaturas cardinales (833" C) lo distinguen mal de P . drechsleri, con el que algunos autores proponen fundirlo. P . cryptogea es la única especie que causanecrosis expansiva cuando se inocula en discos foliares heridos de Gerbera (Bonnet et al., 1980). Huéspedes P. cryptogea ataca a una amplia gama de árboles y arbustos (Prunus,Malus,Populus,Eucalyptus, Castanea, Vitis, diversas coníferas y Ericaceae) y plantas herbáceas, como tomate, patata, escarola, cártamo, judía, alfalfa, melón, calabacín, garbanzo, espinaca, berro. También son huéspedes frecuentes diversos cultivos de flores: Gerbera y otras compuestas (Aster,Callistephus,Chrysanthemum, Dahlia, Osteospermum, Senecio, Tagetes, Zinnia), pero también Tulipa,Sinningia,Papaver,Cheiranthus, Matthiola, Antirrhinum, Gypsophila, Lupinus y Begonia, por ejemplo. Especializacidn de huésped
Los aislados individuales puedenno teneruna gama de huéspedes tan amplia como la especie en conjunto (Garibaldi, 1974). Se ha propuesto una forma specialis begoniae (Krober, 1981). Distribución geogrcifica P . cryptogea se encuentra en todo el mundo. Eafermedad P . cryptogea es básicamente un patógeno de raíces que causa muerte progresiva de plantas leñosas y marchitez de huéspedes herbáceos porinvasión secundaria del cuello Y del tallo. En Europa los daños másimportantes se observan sobre árboles y arbustos ornamentales (coníferas y Ericaceae), en los que P . cryptogea se encuentra junto con otras especies, principalmente P . cinnamomi (ver éste) y, con mayor importancia, sobre Gerbera jamesonii; en esta especie el primer síntoma es una marchitez súbita, perdiendo varias hojas su turgencia; a esto sigue una podredumbre negra de la base de los peciolos Y del escapo floral; en este estadio el cuello está muy invadido Y se rompe con facilidad y parte
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de las raíces muestran empardecimiento o incluso destrucción completadel córtex. Los síntomas pueden confundirse con los debidos a otros patógenos, principalmente a Rhizoctonia solani, y a menudo se necesita aislar el patógeno delos tejidos infectados, en un medio selectivo (Bonnet et al., 1980).
Epiderniología
P . crwtogea puede introducirsesobreplantas infectadas, especialmente en el caso de esquejes de clones propagados vegetativamente.Puede sobrevivir durante varios años en suelos u otros substratos utilizados en el cultivo de la Gerbera (Orlikowski, 1980). Se han detectado en plantaciones enfermas, utilizando cebos, niveles de inóculo elevados a profundidades de al menos 30 cm. A temperaturas entre 10-25" C el riego del substrato causa un aumento del inóculo debido a la formación de esporangios y la liberación de zoosporas; sin embargo los esporangios formados mantienen su viabilidad, incluso a potenciales mátricos b i o s del suelo (Duniway, 1983). Un contenido hídrico elevado favorece también la dispersión de las zoosporas y la extensión de la enfermedad; en condiciones óptimas pueden destruirse de15-20plantas de Gerbera en 8 meses a partir de un Único punto (Garibaldi, 1974). Probablemente penetra a través de heridas o por las raíces jóvenes. La Gerbera es susceptible en cualquier estadio, pero puede serlo más durante la floración; la longitud del período de incubación depende de la densidad de inóculo, de la temperatura del suelo (óptimo: 20-25" C), y por tanto es menor entre mayo y septiembre (10-30 días) que en invierno (20-50 días).
Importancia económica
P . cryptogea es un patógeno importante de ornamentales capaz de destruir unaproporción elevada de plantas al extenderse con rapidez en el cultivo; es uno de los factores limitantes del cultivo de la Gerbera. Una temperatura moderada del suelo, luminosidades moderadas y humedad de sueloelevadas favorecen la enfermedad. La susceptibilidad de las plantas a la penetración y a la invasión de tejidos parece verse aumentada por condiciones de stress comoasfixia radicular temporal, salinidad excesiva, nutrición desequilibrada, etc. Se ha observado sinergismo con ataque de otrospatógenos (Erwinia carotovora o Meloidogyne arenaria). Debido a que los métodos de control no son totalmente satisfactorios, las pérdidas pueden ser elevadas.
Control
Las condiciones sanitarias de los tablares de propagación Y de los substratos de cultivo tienen una importancia primordial. Para erradicar el hongo se utiliza la fumigación de suelosy substratos, y se han obtenido resultados satisfactorios con bromuro de metilo; también se utiliza la desinfección por vapor, especialmente en bancadas aisladas del suelo. Durante el cultivo debe evitarse crear condiciones favorables para la enfermedad, siguiendo al detalle el uso de agua y fertilizantes. El mantener la temperatura del substrato por encima de los 25" C disminuye los riesgosde mortalidad en Gerbera (Scholten, 1970). Se han ensayado numerosos fungicidas, normalmente como tratamientoal suelo; incluso los más efectivos (etridiazol, metalaxil y fungarid) solamente disminuyen el índice de infección durante algunos meses. Se ha iniciado en Holanda (Sparnaau et al., 1975) y en Francia (Meynet, 1980) una búsqueda de cultivares resistentes de Gerbera; de momento, sólo se ha encontrado una susceptibilidad reducida heredada cuantitativamente. RICCI
Phytophthora drechsleri Tucker tiene un óptimo térmico (30" C) superior al de P. cryptogea (ver éste), pero por lo demás se parece a este y pueden ser sinónimos. Se ha señalado causando daños principalmente en América del Norte (en cártamo) y en Asia (en cucurbitáceas). En Europa sólo hay citas dispersas(mapa delCM1 281). Skidmore et al. (1984), que lo aisló de patata en el ReinoUnido estimulandolaformacióndeoosporasde P. idestans, lo consideraba un patógeno no específico de debilidad, que posiblemente no causara síntomas en las plantas infectadas.
Phytophthora cactorum (Lebert & Cohn) Schroter Descripcicin básica
P . cactorum es homotálico con anteridiospredoy esporangiosmarcadaminantementeparaginos mente papilados y caducos. Algunas cepas produ(CM1 11 1). Lastemperaturas cenclamidosporas cardinales son de aproximadamente 4", 25" Y 30" C. Huéspedes
Nienhaus (1960) ha recopilado más de 200 plantas susceptibles (entre ellas malas hierbas) en más de 60 familias,principalmente las Rosaceae; sin em-
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Oomycetes bargoincluye a muchasplantas susceptibles a la inoculación, pero desconocidas como huéspedes naturales, y a informes en los que se ha confundido P . cactorum con otras especies de Phrtophthora. De hecho, relativamente pocos cultivos sufren de forma constante porP . cactorum aunque, bajo condiciones adecuadas, puede atacar a un gran número de especies. Especializacidn de huésped Hay datos sobre la existencia de patotipos dentro de P . cactorum de los que el mejor documentado es la cepa que causa la podredumbre de la corona de la fresa (Seemüller & Schmidle, 1979). Los aislados de manzana pueden también ser heterogéneos respecto a virulencia a distintos cultivares de manzano. Distrihucidn geogr&a P . cactorum se describió por primera vez en Alemania en 1870 y desde entonces se ha señalado en la mayoría de los países europeos. Está muy extendido en las regiones templadas y cálidas del mundo, pero tiene una distribución muy limitada en los trópicos (mapa del CM1 280). Ellfermedades LasenfermedadesqueaparecenenEuropason: muerte de plántulas (coníferas, abedul y otros árboles); podredumbres y necrosis de hojas y tallos (lilo, rododendro, cactus y otras ornamentales herbáceas); podredumbres de frutos (manzano,albaricoquero, cítricos, peral, ciruelo y fresal); podredumbres de cuello y copa (manzano, fresa, zarza frambuesa, ruibarbo, frutales de hueso, castano y otrasfrondosas) y chancros(castañode Indias, Acer spp. y otras frondosas). P. cactorum es fundamentalmente un hongoparenquimáticointercelular; produce haustorios pequeños, subesféricos y digitados, y toxinas; a una fase biotrófica corta le sigue una necrotrófica más prolongada. En algunas enfermedades, principalmente la podredumbre de corona de la fresa en la que el síntoma principal es una marchitez relativa, coloniza los vasos. Los ataques aplántulas,hojas,inflorescencias o brotes, causan un cambio de coloración apardo anaraiado, marchitez y colapso. Las manzanas, peras y fresas desarrollan una podredumbre firme con una margen difusa: en la manzana verde pardo, jaspeado a pardo claro; en peral pardo oscuro; en fresa, desde un pardo a un rojo oscuro, según el grado de madurez del fruto atacado. Lostejidos vasculares setiñen de
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oscuro y destacan del parénquima podrido. Las lesiones en el líber de los árboles aparecentípicamente moteadas o zonadas (Lámina 111, llegando a ser uniformemente pardas: a menudo de las lesiones activas exudan gotas deun líquido acuoso color deóxido. Las lesiones del líber pueden controlarse o hacerse perennes (especialmente en ciertos cultivares de manzano) y por último causar un anillamiento de las ramas principales o de todo el árbol; el anillamiento induce síntomas característicos en la copa comocoloracionesotoñales Y defoliacionesprematuras.
Epidemiología P . cactorum se transmite por el suelo y está muy extendido, aunqueen general no abunda;en algunas situaciones su capacidad de regenerarinóculo de persistencia es aparentemente baja.En varios huéspedes ha dado lugar a ataques inusualmente graves cuando se han plantado entre o después de manzanos. El patógeno sobrevivefuera del huésped como oosporas que se forman en el tejido enfermo y que pasan al suelo permaneciendo viables durante varios, posiblementemuchos, años; en agua, y a temperaturas bajas o moderadas (10-20" C), las oosporas germinan y producen zoosporas vía esporangios; probablemente los principales agentes infectivos sean las zoosporas, aunque losesporangios pueden también iniciar la infección. Se disemina por el flujo del agua del suelo o de riego o por salpicaduras de lluvia, y por tanto está asociado con condiciones húmedas o con suelos con mal drenaje. El hongo puede haberse introducido a huertos demanzano en el momento de la plantación con suelo o con infecciones crípticas a las raíces; los estolones de fresa infectados latentemente dispersan con eficacia la podredumbre de la corona entre parcelas y entre países. La infección tiene lugar principalmente a través deheridas, superfkies no protegidas o aperturas naturales como estomas y lenticelas. En los tejidos enfermos pueden desarrollarse los esporangios de forma masiva, pasar al suelo húmedo y dar lugar a nuevos ciclos de infección. La susceptibilidad del huésped está influida por factores endógenos Y probablementetambiénpor factores externos de stress. En las dos enfermedades más estudiadas, la podredumbre del tronco del manzano Y la podredumbre de la corona de la fresa, el huésped sigue unoscambiosmarcados de SUSceptibilidad estacionales. La variedad de manzano CV. Cox's Orange Pippin sólo desarrollalesiones agresivas cuando se inocula entre la aperturade Yemas Y el principio del crecimiento de extensión
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(Sewell & Wilson, 1973), mientras que la susceptibilidad de las fresas esmáxima durante la floración y la fructificación, y a menudo las infecciones de verano y otoño permanecen latentes hasta la primavera siguiente. En las variedades de manzano la susceptibilidad aumenta con la edad del árbol, especialmente tras 10-20 años, y está correlacionada positivamente con el vigor del patrónen el que están injertadas; la corteza demanzanos resistentes difiere de la de los susceptibles en su capacidad de desarrollar, por actividad sistemática, barreras impenetrables por delante de la invasión del patógeno. Con la edad las manzanas también se hacen cada vez más susceptibles. Los estolones de fresa frigo son particularmente susceptibles a la podredumbre. P . cactorum sólo esinfeccioso en suelos de huertos de manzano cuando las temperaturas medias del aire son superiores a 10" C, y su actividad aumenta con la temperatura hasta los 20" C (Sewell et al., 1974). Un modelo similar de quiescencia invernal tiene lugar en los suelos de fresal.El requerimiento de que coincidan condiciones relativamente cálidas y continuamente húmedas y tejidos susceptibles explica la naturaleza esporádica de los ataques. O t r a se s p e c i e sd e Phytophthora, como P . syringae, causan enfermedades similaresalas debidas a P . cactorum, y en determinadas situaciones pueden estar implicadas una o más especiesjunto con ésta. Importancia económica
p . syringae tiene mayor importancia (Bompeix & Mourichon, 1977). La podredumbre coriácea causa pérdidas esporádicas en fresa, normalmenteen cultivos noacolchados, y puedeverse agravada por los tratamientos químicos que se utilizan para controlar Botryotinia fuckeliana. Control
La impredictibilidad de las enfermedades causadas por P . captorum hace difícil el control económico. Los métodospreventivos que seemplean son:evitar la enfermedad utilizando cultivares resistentes, riegos adecuados, evitandositios conmal drenaje, dando labores intensivas y utilizando patrones puente resistentes para la podredumbre de troncodel manzano, y acolchado parala podredumbre coriácea de la fresa; entre las medidas fitosanitarias están la esterilización del suelo, la decontaminación del agua de riego y, en el caso de la podredumbre de corona de la fresa en Francia,un sistema de producción de estolones sanos. Los manzanos parcialmente anillados porla podredumbre de tronco,o cuyos patrones están dañados seriamente porpodredumbre de pie, pueden recuperarse por sobreinjertoconmaterial resistente. Hasta hace pocolos fungicidas cúpricos eran casi los únicos utilizados para controlar las enfermedades de plantones y las podredumbres y para evitar las enfermedades del líber y protegerlasheridas dejadas por tratamientos quirúrgicos de las podredumbres y chancrosde cuello.Variosfungicidas sintéticos, especialmente captafol, captan, ditiocardamatos, etridiazol y propamocarb, han resultado eficaces en ensayos contra distintas enfermedades debidas a P . cactorum, pero los productos con mejores perspectivas de dar un control químico eficaz son los sistémicos metalaxil y fosetil-Al. La respuesta final a la mayoría de las enfermedades debidas a P . cactorum será la resistencia, Y en varios países de Europa Y en América del Norte se continúa la mejora de patrones y variedades de manzano resistentes a P . cactorum.
La podredumbre del tronco del manzano ha sido muy destructiva, principalmente para Cox's Orange Pippin, en Bélgica, Reino Unido, Holanda y Alemania en los años cincuenta y sesenta, pero en los huertos modernosintensivos tiene menos importancia. En Gran Bretaña se ha abandonado el patrón "104 debido a su susceptibilidad a la podredumbre, mientras que el patrón "106, muy utilizado, sufre pérdidas esporádicas y a veces muy graves, principalmente en huertos jóvenes con árboles sin protección; en general P . cactorum es un patógeno más grave para patrones clonales en América del La podredumbre de la corona Norte que en Europa. Importancia en investigación de la fresa se ha extendido desde Alemania a otros P . cactorum puede cultivarse y se hautilizado como países europeos desde los años cincuenta y ha Ileuna especie modelo para estudiar algunos aspectos gad0 a ser un riesgo principal de los cultivos al aire de la biología de las especies homotálicas de Phylibre en el sur de Francia (Molot & Nounisseau, tophthora, como son la nutrición, la producción de 1966) e Italia, y en los cultivos protegidos en áreas esporas, la genética, la liberación Y comportamiento más septentrionales. La podredumbre posterior a la de zoosporas, la germinación de oosporas Y su surecoleccióndemanzanas y perasdebida a P . cactorum es a menudo graveen el sur de Francia, pervivencia en suelo. HARRIS siendo menos importante en el norte, donde
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Oomycetes
Phytophthora syringae Kleb. Descripción básica
P . syringae es homotálico con anteridios predominantemente paráginos y esporangios semipapilados, no caducos (CM1 32). La mayoría de los aislados producen dilataciones monilioides de las hifas. Las temperaturas cardinales sonaproximadamente 1,21 y 25" C.
Huéspedes P . syringae es un patógeno de los frutales de hueso y de pepita, cítricos,lilo e hinojo. Bajo ciertas condiciones este hongo puede, como P . cactorum, atacar a una amplia gama de especies.
Distribución geogr&ica P . syringae se encuentramuy extendido en Europa; por otro lado su distribución está limitada exclusivamente a áreas templadas (mapa del CM1 174).
Erlfermedades P . syringae causa podredumbre de fruto en manzano (Fig. 27), peral, melocotonero y cítricos; podredumbre de cuello en manzano, peral y frutales de hueso, lesionesfoliares y debrotesen lilo, y lesiones foliares en hinojo. Los tejidos blandos empardecen y colapsan y las podredumbres de peras y manzanas o del líber no son distinguibles de las debidas a P . cactorum, pero las lesiones del cuello, al menos en manzano, nunca se hacen perennes. Los frutos afectados de cítricos empardecen.
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Epidemiología
P . syringae se transmite por el suelo y en general está muy extendido y abunda en los suelos de huertos de manzanos. Sobrevive como oosporas que se forman en el tejido enfermo o, en caso de manzano, en las hojas caídassenescentes, pudiendo sobrevivir en el suelo durante 15 anos o más. En presencia de agua y luz y de temperaturasbajas a moderadas, las oosporas germinan y producen, víaesporangios, zoosporas que sediseminan por el flujo del aguadel suelo, del riego o por salpicaduras de lluvia, e infectan principalmente a través de heridas y aperturas naturales comoestomas y lenticelas. En el tejido colonizadose desarrollanesporangios que pueden dar lugar a ciclos posteriores de la enfermedad. La actividad de P. syringae en suelos de huertos de manzanos puede detectarse cuando las temperaturas medias del aire están entre O y 16" C, y es máxima a los 12-14" C (Sewell et al., 1974). El líber de los árboles huésped sólo es susceptible al hongo durante la dormición y el principio de la primavera, por tanto las epidemias se asocian con una lluvia excesiva durante condiciones frescas o frías. Los frutos de manzanos o cítricos infectados en el momento de la recolección o justo antes son focos de podredumbres secundarias masivas en el almacenamiento refrigerado. La emergencia de P. syringae como un patógeno principal de podredumbre de frutos en peras y manzanas ha sido una consecuencia dela adopción de los sistemas de huertos intensivos en los que el fruto se forma cercadel suelo y la utilización de herbicidas lo expone a las salpicadurasdeéste(Harris, 1981). Las enfermedades debidasa P . syringae se parecen a las debidas a otrasespeciesde Phytophthora, especialmente P . cactorum; ambos patógenospueden atacar simultáneamente al mismo huésped. Importancia económica
Fig. 27. Manzanas (cv. Cox' Orange Pippin) podridas por Phyfophthoru syringue.
P . syringae se consideraba relativamente poco importante hasta los años setenta, cuando en varios países europeos llegó a ser una causa principal de podredumbres posteriores a la recolección en manzanas Y en menor grado en peras, especialmente en almacenamientos a largo plazo (Bolay, 1977; Upstone, 1978). La podredumbre de cuellopuede ser una enfermedad muy destructiva de los árboles jóvenes expuestos al suelo húmedo entre el alzado y la Plantación (Sewell & Wilson, 1964)y es una causa corriente de un síndromegrave de 'apoplegía' en 10s albaricoqueros y otros frutales dehueso en Grecia Y quizá en otros lugares del Sur de Europa y el Mediterráneo (Kouyeas, 1977). La enfermedad del
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lila está muy extendida, pero tiene poca importancia en la actualidad al no practicarse el forzado deplantas en tiesto. Debido a dificultades de diagnosis el patógeno puede tenermucha más importancia de lo que se Piensa como causa generalizada de enfermedades invernales de cultivos perennes. Control Para proteger árboles en otoño e invierno contra el ataque de P . syringae se utilizan compuestos cúmicos, aunqueno hay datos que indiquen cómo son de eficaces; sin embargo el caldo bordelés es más eficaz que tres fungicidas sistémicos en el control de la podredumbre delhinojo, y aún es el tratamiento standard para controlar la podredumbre para los cítricos (debida a P. syringae y otras especies de Phytophthora) en los USA. Como tratamiento en líquido tras la recolección el metalaxil ha resultado muy eficaz para eliminar las infecciones primarias tempranas en manzanas y controlar las podredumbres secundarias durante el almacenamiento (Edney & Chambers, 1981), actualmente se utiliza en Gran Bretaña de forma comercialpara este objetivo; el metalaxil tiene una acción erradicante similar en las infecciones tempranas de frutos decítricos. Los informes sobre la eficacia de fosetil-Al para controlar las podredumbres de fruto en manzana son contradictorios; en Suiza, donde son ilegales los tratamientos posteriores a la recolección, se recomienda un programa de final de estación utilizando captan, diclofluanida o folpet, que controla simultáneamente Botryotina fuckeliana, Perzicula spp. y P. syringae. Otras medidas para controlar la podredumbre de fruto son la modificación de la poda, cuando sea posible, para que el fruto esté alejado de la superficie del suelo y, cuando se cosecha en condiciones húmedas, recoger y comercializar por separado a los frutos de las partes inferiores del árbol.Paraevitarlasenfermedadesdebidas a P . syringue también deberían emplearse prácticas culturales dirigidas a evitar el exceso de agua, el daño a las plantas y el contacto entre cortezay suelo durante el período de susceptibilidad. HARRIS
Phytophthora cinnamomi Rands
al., 1978). El intervalo normal de temperaturas para el crecimiento es de 5-34" C y en el suelo el crecimiento del micelio es óptimo a 24-28" C con un potencial mátrico de unos - 10 bar. P. cinnamomi produce esporangios grandes, no papilados, no caedizos (que normalmente proliferan internamente) en ciertos medios de cultivo, y la producción de esporangios normalmente se estimula mucho por eluidos no estériles de suelo. Los esporangios se producenapotencialesmátricos del suelo deentre - 10 mb y -2.500 mb a 15-35" C (con un óptimo a 2 4 C, pH 5 3 ) . La temperatura, potencial mátrico y pH del suelo también influyen en que los esporangios germinen directamente o liberen 10-30zoosporas mótiles. P . cinnumomi es una especie heterotálica, que forma oosporas por apareamiento entre los tipos Al Y A2 o por cruzamientos interespecíficos con el tipo de apareamiento contrario de,p. ej. P . ('ryptogea. El tipo A2 también puedeproducir oosporas 'homotálicamente' cuando seestimula por alguna sustancia, p. ej. sustancias volátiles de Trichoderma viride. Huéspedes P. cinnamomi ataca a m& de 950 especies y cultivares, principalmente de plantas leñosas (Zentmyer, 1980); muchas de éstas se cultivan en Europa como árboles y arbustosornamentales o comoárboles para madera o fruta. Entre ellos están los siguientes géneros: Acacia,Acer,Arbutus,Azalea,Betula, Calluna, Camellia. Castanea, Chamaecyparis, CuFapressocyparis,Cupressus,Erica,Eucalyptus, R U S , Hebe, Hibiscus, Juglans, Juniperus, Larix, Lavandula, Laurus, Magnolia, Malus, Morus, Myrtus, Nothofagus, Olea, Persea, Picea, Pinus, Platanus, Prunus, Pyrus, Quercus, Rhododendron, Robinia, Syringa,Taxus,Ulex,Vaccinium,Vitis. Descripcicin hásicu Se describió por primera vez en Sumatra sobre Cinnamomum burmannii, y en la actualidad tiene una distribución mundial incluyendo a Europa (mapadel CM1 302). El hongo se encuentra en países tropicales y subtropicales, en el Mediterráneo Y en algunas regiones de clima templado suave, dondeprobablemente se ha introducido.
Descripcicin básica P. cinnamomi produce típicamente hifas coraloides y dilataciones botriosas en agar malta o agar V8, también forma clamidosporas de paredes delgadas, principalmenteterminales (CM1 113, Newhook et
Edermedad p . cinnamomi es principalmente un patógeno de las raíces de especies leñosas: ataca a las raíces absorbentes jóvenes causando una podredumbre que pue-
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Oomycetes de extenderse hasta la base del tallo formando una lesión parda en la albura que puede observarse al retirar la corteza. Si se salpican propágulos hasta los tronlas partes áreasdel huésped pueden infectar cos, ramas, hojas y frutos. Las numerosas enfermedades causadasse describen como podredumbres de raíz o pie (p. ej., rododendro, nogal), PObanksia) o dredumbresde cuello o copa(p.ej., chancros (p. ej., plátano). El daño a las raíces reduce la absorción de agua y nutrientes y por tanto las enfermedades deP . cinnamomi pueden también describirse por síntomas foliares como marchiteces o muertes progresivas (p. ej., brezo, rododendro y muchos otros huéspedes(Fig. 28)) o por una reducción en el tamaño de la hoja (p. ej., acículas pequeñas del pino). La infección por P . cinnamomi también puede tener lugar junto con otras especies de Phytophtoru. p. ej. P . cambivora (ver éste), causando una podredumbre negra de las raíces del castaño (especies de Castanea) quedenomina se ‘tinta’, y con P . cryptogea, P . citricola y P . cactorum en infecciones de raíz o tallo de distintas especies.
Fig. 28. Chumurcypuri.sIuw~soniuna cv. Ellwoodii: marchitez (centro) y muerte (derecha) debidas a Phytophthorrr cinnumoni.
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que llegan a corrientes y lagos que pueden utilizarse para el riego. Las raíces atraen a las zoosporas por quimio y electrotactismos y, tras enquistarse y germinar, el hongo penetra en las raíces susceptibles inter e intracelularmente. Las plantas jóvenes con crecimiento activoy una proporción elevada de raíces absorbentes son particularmente susceptibles al ataque de P . cinnumomi, así como las raíces que han sufrido danos por stress hídrico importante o por heridas. Los síntomas foliares reflejan el desequilibrio entre la absorción de agua y la transpiración, y la pérdida del color de las hojas y de su desarrollo en las marchiteces y muertes progresivas puede ser rápido (pocas semanas tras la infección inicial) si a un daño importante en las raíces siguen condiciones secas; sin embargo los síntomas pueden tardar varios meses o años en desarrollarse en climas frescos y húmedos, y las plantas afectadas y asintomáticas pueden ser un medio de dispersión del patógeno. Hay diferencias en susceptibilidad al ataque deP . cinnarnomi entre especies y cultivares (Végh & Le Berre, 1982) y por tanto las plantas infectadas pero ‘tolerantes’pueden ser una fuente de dispersión de la enfermedad. P. cinnamomi puede invadir la materia orgánica del suelo y crecer de forma limitada en suelo húmedo no estéril, pero las especies de Trichoderma, bacterias y otros microorganismos del suelo lisan el micelio con facilidad. Los esporangios y las zoosporas enquistadas pueden sobrevivir durante varias semanas en suelohúmedo,peroen ausencia de huésped y cuando las temperaturas y potenciales hídricos del suelo son subóptimos para la producción de esporangios, los propágulos de supervivencia son clamidosporas y oosporas. El nitrógeno orgánico y ciertos exudados radiculares estimulan la germinación de las clamidosporas, pero no se han determinado las condiciones que influyen en la germinación de las oosporas. Un factor importante en la dispersión de P . cinnarnomi ha sido la distribución de plantas infectadas por el comercio mundial de material de vivero y la intensificación de los métodos de producción que implican un cultivo denso con riego.
Epidemiologíu
El rápido aumento y extensión de las enfermedades debidas a P . cinnamomi se asocia con potenciales mátricos de suelo altos y temperaturas quefavorecen la producción de esporangios y dispersión de zoosporas. Estas condiciones existen con mal drenaje yio mal control de los sistemas de riego. El flujo de agua dispersa a las zoosporas hasta que entran en contacto con nuevos huéspedes o hasta
Importancia económica
En Europa P . cinnamomi se senala con frecuencia como causa de daños importantes a árboles y arbustos ornamentales de alto valor, producidos por la industria de vivero y en plantaciones ornamentales, así como en especies que se cultivan por su fruto o su madera, pero no hay datos cuantitativos de pérdidas, o son escasos.
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8
Capítulo
Control
El control de este patógeno es complicado debido a lo amplio de la gama de huéspedes, al período variable y a menudo dilatado entre infección y expresión de la enfermedad y a la longevidad (a veces muchos años) delos propágulos en el suelo y restos de raíces,a menudo auna profundidad considerable. El control depende de la manipulación de medidas culturales, biológicas y químicas, como procedimientos sistemáticos de impedir la infección y limitar la dispersión desde los puntos infectados (MAFF, 1979; Strouts, 1981; Smith et al., 1983). El material de vivero debe cultivarse prestando gran atención a la higiene, utilizando una fuente limpia de agua Y propagando sólo a partirde plantas madres o de plantones sanos. Lacomposición del medio de cultivo para los cultivos en contenedores debe asegurar una buena aireación y un buen drenaje y se ha señalado que el uso de cortezas de frondosas o de pino en composts suprime el ataque de P . cinnamomi en varias especies de arbustos ornamentales. Es importante mantener a las plantas cultivadas en contenedores sobre un substrato que drene bien (p. ej., grava, arena, corteza) para impedir la contaminación por zoosporas y regular el sistema deriego para evitar salpicaduras por riegos excesivos. De igual forma, los cultivos en campo deben plantarse en suelos bien drenados. Las plantas infectadas deben destruirse y debe evitarse el movimiento de suelo infestado en el calzado, las herramientas y la maquinaria. En los suelos infestados la incidencia de P. cinnamomi puede reducirse, si no eliminarse, cultivando un huésped no susceptible, dejando barbecho durante al menos 4 años o incorporando nitrógenoorgánico al suelo.Para tratar los compost de plantación o para limpiar los bancalesde propagación, contenedores y herramientas puede utilizarse la esterilización con vapor o con formaldehido. Los productos específicos contra pitiáceos etridiazol, metalaxil, furalaxil, fosetil-A1 e hidrocloruro de propamocarbpueden tener acción fungicida contra las zoosporas, pero actúanprincipalmente como fungistáticos al suprimir el crecimiento de las hifas y la formación de esporangios; son particularmente eficaces cuando se aplican como tratamientos profilácticos a las raíces de plantas sanascultivadas en contenedor, sea como tratamiento líquido o por su incorporación al medio de enraizamiento (Steekelenburg & Slavekoorde,1979;Smith,1980; Bruin & Edgington, 1983); cuando se aplican como erradicantes detienen al hongo en las raíces infectadas y en el suelo, pero engeneral no lo matan. La eficacia de los fumigantes de suelo, como bromuro
de metilo, metam-sodio, dazomet y dicloropropeno, está limitada por la profundidad de penetración del fumigante pero puede dar un buen control del patógeno en el suelo superficial, p. ej. en la preparación de semilleros en vivero. P. cinnamomi puede controlarse por filtración y cloración en el agua de fuentes no tratadas. Los chancros y las lesiones en troncos leñosos, si no son demasiado extensas,pueden controlarse eliminando el tejido muerto y enfermo y aplicando un caldobordelés espeso a la herida (Strouts, 1981). Algunossistemasbiológicosdecontrolde P. cinnamomi son prometedores y Zentmyer (1980) ha revisado lo que se conoce sobre enmiendas de suelo, organismos antagonistas, micomzas y suelos ‘supresivos’; por otro lado, los datos actuales son en general insuficientes para indicar con precisión el sistema biológico apropiado paraun complejo determinado huéspedlP. cinnamomi. SMITH
Ph ytophthora cambivora (Petri) Buismann P . cambivora forma esporangióforos largos no ramikados, que acaban en un esporangio Único en forma de limón, que germina liberando zoosporas (CM1 112). Junto con P. cinnamomi ataca a los cast a ñ o s c a u s a n d o la enfermedad de la ‘tinta’. P . cambivora, limitado virtualmente a Europa, se ha señalado en España, Francia, Gran Bretaña, Grecia, Italia,Polonia,Portugal,Suiza y Yugoslavia (mapa del CM1 70). El hongo penetra en la planta por las raíces finas; la superficie de las raíces infectadas tiene un aspecto oscurecido, y este oscurecimiento se extiendea menudo en lenguas a lo largo del tronco principal por encima de las raíces principales muertas; posteriormente, cuando las raíces mueren, los taninos reaccionan produciendo la coloración típica de tinta. P . cambivora se dispersa principalmente por micelio y esporangios lavados a través del suelo. Es dificil estimar las pérdidas causadas. Ha causado pérdidas en muchas plantaciones de castaño enEspaña, pero en otros lugares la reducciónde las Breas de castaños parece ser debida más bien a una disminución en elcultivo de este huésped Y a Cryphonectria parasitica. El método utilizado en ESpana y Portugal para controlar la enfermedad es la exposición de las raíces junto con tratamientos químicos con sales de cobre de la superficie de las raíces enfermas y del suelo en torno a ellas. Se ha sugerido sustituir el C. sativa, susceptible, por el
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Oomycetes resistente C . crenata, lo que no se ha llevado a cabo. TURCHETTl
Ph ytophthora megasperma Drechsler p . megasperma es homotálico y en mediosólido produce oogonios con anteridios paráginos (ocasionalmente anfíginos) y, en medio líquido, esporangiosnopapiladosqueproliferaninternamente (CM1 1 15). Se hasubdividido en lavar. megasperma y la var. sojae Hildebrand en base al tamano del oogonio, aunque no todos los aislados se clasifican categorías. Tiene con facilidaden unau otra de estas una gama de huéspedes muy amplia, desde frutales de hueso, árboles y arbustos ornamentales y forestales, hasta vid, cana de azúcar, frambueso, hortícolas y legumbres. La especie está muy extendida y subtropicales en lasregionestempladocálidas (mapa del CM1 157) y parece incluir varios subgrupos asociados al huésped. En Europa predominan las formas de esporas grandes; América en delNorte se encuentran especialmente distintos patotipos de la forma de esporas pequeñas en cultivares de alfalfa, soja y trébol, y Kuan & Erwin (1980) se refieren a ellos como formae speciales, aunque trabajos experimentales recientes (Hansene f al., 1987) han cuestionado este enfoque. La forma específica de soja está limitada a América del Norte y se considera un organismo sometido a cuarentena en Europa. El ataque se debeprincipalmente a zoosporas que se forman en esporangios desarrollados en el tejido enfermo o en oosporas engerminación. En los huéspedes leñosos la infección puede extenderse hacia arriba a partir de las raíces secundarias a lo largo del floema y del cambium, aunque más a menudo empieza en el cuello, extendiéndose a veces algo hacia arriba por debajo de la corteza. Los bordes de las lesiones activas son pálidos, moteados e hidrópicos; laslesionesmás viejas suelen tener un color pardo amarillento. Las plantas enfermas muestran hojas enfermas, marchitez,amarilleo y muerte progresiva. Los ataques graves pueden seguir a una lluvia intensa, especialmente en suelos mal drenados, y pueden progresar rápidamente al final del otono y al principio de la primavera, cuando empieza y acaba la dormicióndel huésped. En huéspedes herbáceos el ataque tiene lugarcon frecuencia en el cuello y en las raíces, en tubérculos y brotes jóvenes, produciendo lesiones hidrópicasque llevan a la marchitez y a la decoloración foliar. La dispersión local rápida es principalmente por zoosporas y la supervivencia a largo plazo por oosporas. Normalmente, el hongo se aísla bien a partir de bordes
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frescos de lesiones o de suelo infectado utilizando cebos de manzanos. En Europa los ataques en general son esporádicos y con una importancia económica limitada; en árboles suelen estar asociados con encharcamiento y compactación del suelo Y pueden afectar desde individuos a avenidas enteras (p. ej., de Aesculus). Las pérdidas en coles pueden ser importantes en suelos mal drenados. EnAmérica del Norte con frecuencia tienen lugar pérdidas importantes dealgunos cultivos de leguminosas (Compendios de la APS sobre enfermedades de soja Y alfalfa). Las medidas de control son similares a las que se siguen para P . cinnamomi (ver éste). BRASIER
Phytophthora citrophthora (R. & E. Sm.) Leonian Descripcidn básica P . citrophthora es una especiemuy heterotálica. Se reproduce principalmente por esporangios y sobrevive por medio de clamidosporas (Tuset, 1977). Las tempraturas cardinales son 5" C, 24-28" C y 32" C. Huéspedes
Ataca de forma no especializada a plantas de más de 12 familias (CM1 33), aunque los cítricos son los huéspedes importantes, atacando a casitodas las especies, a Poncirus Y a varios híbridos interespecíficos (mandarinos, clementinos) e intergenéricos (citranges, citrumelos). Distribución geogrrifica P . citrophthora está distribuido en todo el mundo;
se introdujo en Europaa mediados del siglo pasado, probablemente desde las Azores, a consecuencia del desarrollo general de la agricultura en lospaíses mediterráneos. Se ha señalado específicamente en Portugal, España, Francia, Italia, Grecia, Chipre y Malta, pero probablemente se encuentre en todas las zonas de cultivo de cítricos. Enj'ermedades
En cítricos causa las siguientes enfermedades: gomosis, podredumbre de pie y cuello, y podredumbre parda de frutos, que son frecuentes en todas las Breas de cultivo de cítricos,siendo las enfermedades fúngicas más importantes del cultivo (Klotz, 1973). P. nicotianae var. parasitica (ver éste) a menudo causa en cítricos enfermedades muy similares, y en
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8
Capítulo
algunos países (España) es el patógeno más importante, especialmente como causante de gomosis y podredumbrede pie. P . citricola y P . hibernalis (ver éstos); en general sólo causan podredumbre parda de frutos. La gomosis afecta principalmente a la base del tronco, pero puede afectar a cualquier parte de éste; el principal síntoma es la formación abundante de goma en la superficie de la corteza, que se oscurece, mientras que mueren los tejidos internos hastala madera (quea veces aparece pardo oscura debido a una capa delgada de goma infiltrada). Las lesiones tienen un tamaño y extensión variables y se desarrollan con mayor rapidez en dirección vertical que lateralmente; los tejidos corticales muertos se secan gradualmente y la corteza aparece como hundida y fisurada, mientras que los tejidos adyacentesaparecensanos originando un chancro típico. El grado de gomosis depende de la especie, el tipo de sueloy las condiciones climáticas (especialmente HR). Dado que las condiciones atmosféricas en los países mediterráneos normalmente son más bien secas, rara vez se ven exudaciones de goma. Con mayor frecuencia el hongo causa una podredumbre de pie o cuello que no se ve desde la superficie, sea a unos pocos centímetros deprofundidad dentro del suelo, anillando las raíces en el cuello, o en la misma superficie del suelo; en este último caso el desarrollo delhongo normalmente se limita aunque el crecimiento hiperplásico de los bordesdelchancropuedeserevidente.Las plantas afectadas por cualquiera de estas formas tienen hojas verde pálido con venas amarillentas; los brotes nuevos son escasos, cortos, tienen hojas más bien pequeñas y aspecto clorótico;la producción de fruto se reduce y los frutos son menores delo normal. En casos extremos el árbol muere. En los frutos, P . citrophthora causa una podredumbre parda; los frutos afectados pierden su color verde o naranja (según el grado de madurez en el momento de la infección) y muestran lesiones verde oscuro de distinto tamaño que rápidamente cambian a un pardo claro y permanecen firmes al tacto; a HR elevadas el hongo esporula en la superficie de estas lesiones dándoles un aspecto blancuzco. Los frutos infectados caen prematuramente. Laslesiones a menudo se infectan secundariamente por hongos como Penicillium italicum, que causan reblandecimiento al cabo de una semana o así, toman una coloración blanca y posteriormente azulada.
lugar en restos vegetales en el suelo y puede durar desde varios meses hasta dos o más años, según las condiciones; el hongo persiste en forma principalmente vegetativa (micelio o clamidosporas); en las zonas templadas los esporangios son menos importantes aunque contribuyen a la persistencia en el suelo. P . citrophthora requiere la presencia de agua para la producción y madurez total de cantidades elevadas deesporangios así como para su dispersión y la de las zoosporas. El empapamiento del suelo con agua de riego o de lluvia es el principal factor requerido para una producción rápida (4-6 h a 1618" C) de esporangios, que liberan inmediatamente las zoosporas (por encima de 10-12" C); éstas permanecen mótiles durante 1-2 h a 18-20" C y se mueven por el agua del suelo hasta la superficie de las plantas, donde se enquistan y crecen por los tejidos corticales (a través de heridas en la epidermis). El crecimiento de micelio inter e intracelular lleva a la deshidratación y necrosis de los tejidos. El tiempo de incubación es de 3-12 días, seglin el tipo, edad y contenido hídricodeltejido, la temperatura ambiente y la HR. Los frutos se infectan por salpicaduras de lluvia. Importancia econcimica
Las pérdida's se deben a poca producción, muerte de árboles(especialmente los jóvenes) y podredumbre de fruto.El hongo es bastante frecuente en todos los suelos de huertos decítricos y pocas plantaciones dejande teneralgún árbol afectado. Los ataques dependen del encharcamiento del suelo. El tiempo húmedo con lluvias intermitentes en el momento de cambio de coloración del fruto favorece mucho la podredumbre parda. En los países mediterráneos, con HR atmosféricas generalmente b ~ a s solamente , se dan condicionesfavorables a la enfermedad cuando hay lluvias torrenciales, especialmente en otoño. Los portainjertos considerados resistentes (naranjo amargo, Poncirus trifoliata, citranges) en condiciones culturales especiales pueden también verse atacados (bajo un riego abundante y frecuente, en suelos superficiales, con fertilización nitrogenadaabundante). El cultivar injertado puede verse atacado si el injerto está demasiado próximo al suelo, saltándose cualquier resistencia que tenga el patrón. Control
Epidemiología P . citrophthora tiene fases saprofíticas y parasíticas claras (un hongo del suelo típico). La primera tiene
LOSmétodos culturales son los primeros a aplicar: utilizar portainjertos tolerantes o resistentes, injertar los cultivares susceptibles por lo menos 15-20 cm sobre el suelo, evitar encharcamiento de suelos, uti-
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Oomycetes lizar fertilizaciones nitrogenadas moderadas, evitar riegos abundantes tras períodos largos de sequía, etc. Pueden utilizarse de forma profiláctica fungicidas (derivados del cobre, ditiocarbamatos, ftalimidas como captan,folpet o captafol) para bloquear la germinación de los esporangios y de laszoosporas, aplicándolos a la base de los troncos cuando se esperen lluvias abundantes o cuando se vean los primeros exudados gomosos. Los productos sistémicos antioomiceto han dado buenos resultados en ensayos cuando seaplican a hojas (fosetil-Al) o raíces (fosetil-A1, metalaxil, ciprofuram). El desarrollo de chancros se ha evitado en campo con tres tratamientos separados 21 días(Tuset, 1983). Hasta 1983 no se ha observado resistencia a estos fungicidas. El control dela podredumbre pardaimplica tanto medidasculturales(cubierta verde del suelo, eliminación de las ramas inferiores para evitar las salpicaduras de agua y suelo) y fungicidas; esta es la práctica standard en todas las áreas de cultivo de cítricos. Los tratamientos pueden realizarse al suelo en la zona de salpicadura de los árboles con productos a base de cobre o mezclas de éstos con ditiocarbamatos o ftalimidas; lo ideal es pulverizar las hojas antes o durante las lluvias otoñales (octubrenoviembre); éstas son las medidas de control más eficaces. Los tratamientos anteriores a la recolección con fungicidas sistémicos (fosetil-Al, metalaxil) o penetrantes (cimoxanilo) no controlan la podredumbre parda en laboratorio ni en campo; los tratamientos posterioresa la recolección ensayados en los USA, Israel y Grecia, por inmersión en metalaxil a temperaturas inferiores a 10" C, han dado resultados prometedores; en España no se ha detenido la podredumbre con ensayos idénticos a 1518"
c.
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plantaciones (Favaloro y Sanmarco, 1973). Se encuentra en todos los continentes, perosólo en climas templados; en Europa se ha encontrado en Italia (Sicilia), Grecia, Reino Unido, Alemania y Holanda. P . citricola causa una podredumbre parda típica en los frutos de cítricos (cf. P . citrophthora) (Broadbent, 1977) con un micelio superficialevidente y esporangios a HR elevadas (porencima del 80%); los frutos infectados caen (especialmente las naranjas) y se encuentran en gran cantidad en el suelo del huerto mostrandolas lesiones pardasY con un olor característico. En almacenesoxigenados en los cuales la humedad en general es alta los frutos aparecen a menudo cubiertos con masas de micelio blanco superficial (atemperaturas superiores a 8" C, si no sólo se observan las lesiones pardas). P. citricola puede causar también chancros típicos de tronco con, bajo ciertas condiciones, gomosis. La infección tiene lugar de forma similar a la de P. citrophthora (ver éste) excepto en que las oosporas tienen un papel en la supervivencia. El período de incubación en los frutos de cítricos es de 5-7 días a 12-14" C y 3-5 días a 18-20" C. Las temperaturas cardinales para el crecimiento son 3-4" C, 2528" C y 30-32" C, lo que significa que el hongo se aísla principalmente en otoño. En condiciones de pluviosidad normal P . citricola es más bien un componente secundario del complejo de podredumbres pardas e incluso tienemenor importancia como causa ocasional de podredumbre de pie y de gomosis; sólo llega a ser importante a consecuencia delluvias intensas, o nieblas, en octubre. Se controla como P . citrophthora; han resultado muy efectivos los tratamientos a las ramas inferiores con oxicloruro de cobre y un ditiocarbamato (zineb o mancozeb). No se tiene aún información respecto a la eficacia de los compuestos sistémicos.
TUSET
TUSET
Phytophthora citricola Saw.
Phytophthora hibernalisCarne
(Sinónimo: P . cactorum var. applanata Chester) P . citricola es un homotálico y produce oosporas
abundantes en cultivos en agar;los esporangios tienen una papila amplia con un ápice ligeramente dilatado; el anteridio siempre es parágino; las clamidosporas son raras o faltan. Es un parásito no especializado que se haaislado de más de 16 especies de plantas cultivadas, especialmente ornamentales (CM1 114). Se comporta de forma parecida a P . cactorum (ver éste) y también persiste como saprófito en restos vegetales. En cítricos seha aislado de frutos de naranjo dulce y limón y de suelos de
P . hibernalis es una especie claramente homotálica que produce oosporas con anteridios principalmente de tipo paragínico. Los esporangios tienen un pedicelo largo y las dilataciones hifales o las clamidosporas son escasas. La temperaturamáxima para el desarrollo está en torno a los 25-26" C. Algunos aislados se distinguen con facilidad de P. syringae (Tuset, 1977; Ho, 1981). P . hibernalis ataca prácticamente todas las especies comerciales de cítricos (CM1 31), estando claramente adaptadaa éstos, especialmente a naranjo y limonero. Se encuentra en la mayoría de las zonas templadas,p. ej. en Europa,
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en Italia, Francia, Portugal, Grecia (Kouyeas & Chitzanidis, 1968), España y el Reino Unido.Causa principalmente una podredumbreparda defrutos Pero también puede causar lesiones foliares en condiciones de alta HR. En condiciones muy húmedas, Y preferentemente a temperaturas bajas ( 1 5-20" C), infecta a los frutos por sí mismo o en combinación con otras especies de Phytophthora; la podredumbre del fruto puede continuar en los almacenes refrigerados. La infección de fruto tiene lugar en las mismascondiciones deencharcamientode suelo que en el caso de P. citrophthora, excepto que las oosporas también contribuyen a la formación de esporangios; las temperaturas inferiores a 20" C favorecen la infección de frutos por zoosporas salpicadas a la piel; el período de incubación es de 4-7 días. En los países mediterráneos, P. hibernalis es en general un patógenomenosimportante que otras especies de Phytophthora. Requiere temperaturas diurnas de 18-20" C y temperaturas nocturnas no inferiores a los 8" C, condiciones que sólo aparecen durante el invierno, por tanto sólo tiende a ser un problema en plantaciones en suelos pesados y con mal drenaje.La infección de los frutos se limita principalmente a las ramas inferiores, a menos de 1 ,S m del suelo (especialmente a 8-60 cm), con alta probabilidad de salpicaduras de suelo y agua por lluvia y v i e n t o . A t e m p e r a t u r a se l e v a d a s P . hibernalis es sustituido por P. citrophthora, que es la principal causa de podredumbre parda en países mediterráneos. Como máximo un20% de las podredumbres pardas de fruto pueden atribuirse a P . hibernalis, excepto bajo condiciones especiales endeterminadasrireas.Secontrolacomo P.citrophthora, poniendoénfasisespecial en las medidas culturales y manteniendo tratamientos fungicidas prolifácticos durante el invierno en las regiones en que la pluviometría lo justifica. Todavía no se han ensayado fungicidas sistémicos contra P. hibernalis.
PERONOSPORACEAE
Peronospora parasitica (Pers.)Fr. Descripcicin hásicu P . parasitica forma esporangióforos determinados, ramificados dicotómicamente, que emergen de los estomas del huésped; los esporangios no tienen poros de descarga y la germinación es siempre por un tubo germinativo. Huéspedes P. parasitica se encuentra en la mayoría de las especies cultivadas y silvestres de las Crufiferae, incluyendo lasespeciescultivadas de Brassica, rábano, especies de Sinapis, rabanito picante, y ornamentalescomoespeciesde Cheiranthus, Matthiolu, Draha y Auhrieta. Especialización de huésped
Los aislados de distinto huésped difieren fenotípicamente cn cuanto a virulencia al ensayarlos sobre una gama de crucíferas; estas diferencias de gama de huésped en un principio se utilizaron para delimitar distintas especies, pero al faltar criterios morfológicos que lo justifiquen los autores modernos han considerado a P. parasitica como una única especie de agregación (Dickinson & Greenhalgh, 1977). Se han señaladopatotipos aunque varía el grado de especifidad de huésped. A menudo los aisladossonvirulentos hacia especies distintasa su huésped original (Kluczewski & Lucas, 1983). Distribucicin geogrcificu P . parasitica se encuentra en todo el mundo (Channon, 1981).
TUSET
Phytophthora phaseoli Thaxter causa lesiones folia-
resdeespeciesde Phaseolus, principalmente en América del Norte, aunque seha senalado en Italia y la URSS (mapa del CM1 201). P. porri Foister (CM1 595) causa la enfermedad del extremo blanco del puerro en el sur de Francia, Holanda Y el Reino Unido (Messiaen & Lafon, 1970); tambiénpuede causar daños graves a cebollas para ensalada en el Reino Unido (Griffin & Jones, 1977). Semb (1971) encontró una forma de esta especie en podredumbresde repollo en almacénque no afectaba al puerro.
Erlferrnedad El hongo infecta a partir de esporangios que forman un tubo germinativo con un apresorio y penetran directamente a través de las paredes anticlinales de las células epidérmicas, en las que se producen los primeros haustorios; posteriormente se extienden por el mesófilo hifas intercelulares que forman grandes haustorios lobulados intracelulares. En plántulas susceptibles puede tener lugar la invasión sistémica de cotiledones, hipocótilo e incluso raíces, haciendo que la planta se marchite, se deseque y posteriormentemuera(Fig. 29). En lashojas ma-
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Oomycetes
Fig. 29.
Prronosporu purusiricu sobre plántulas de
Brassica.
duras los primeros síntomas aparecen en forma de áreas cloróticas discretas en la haz, limitadas a menudo por las venas; por debajo de estas lesiones, en el envés, aparece una eflorescencia profusa de esporangióforos blanco verdosos: eventualmente las lesiones se necrosan y pueden secarse. En coliflor, brecolera y coles de Bruselaspuedeinfectarse el cogollo, los tallos o las yemas, causando decoloración de tejidos y predisponiéndolos a alteraciones por bacterias causantes durante el almacenamiento de podredumbres blandas secundarias; gran parte del dafio causado al huésped durante la fase necrótica tardía de la enfermedad se debe a la actividad de poblaciones secundarias de bacterias. En determinados huéspedes, p. ej. Capsella bursa-pastoris, las lesiones dan lugar a hipertrofia y distorsión de los tallos infectados, pero la infección simultánea por Albugo candida es a menudo un factor de confusión. Epidemiología
El hongo sobrevive en el suelo como oosporas en restos del huésped y las infeccionesprimarias se originan probablemente a partirde esta fuente,aunque no se dispone aún de verificación experimental concluyente respecto a la infección a partir de oosporas. En las áreas en que el cultivo continuo de coles asegura la permanencia del inóculo el estadio de oosporas, aunque no sea necesario para que se inicien epidemias, puede aumentar la variación de las poblaciones del patógeno. También se ha sugerido que puede transmitirse la infección por semilla pero si tiene lugar es, sin duda, muy rara. La enfermedad es especialmente frecuente en condiciones ambientales frescas y húmedas. El ciclo asexual es extremadamente rápido y se completa en 3-4 días a
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20" C y HR elevadas; temperaturas inferiores, en torno a los 15" C, parecen ser óptimas para el desarrollo de epidemias ya que favorecen la esporulación, la germinación y la infección. Los esporangios se formanprincipalmente durante la noche. La extensión de las epidemias tiene lugar por la dispersión aérea de las esporas liberadas por un giro higroscópico del esporangióforo como respuesta a cambios en HR; también puede tener lugar la dispersión a corta distancia en gotas de agua. En condiciones típicas de campo los esporangios sobreviven sólo unos pocos días sobre las hojas, aunque a temperaturas bajas y en ausencia dehumedad se ha demostrado que permanecenviables durante más de 100 días; el hongo puede también sobrevivir en forma vegetativa quiescente dentro de plantas infectadas sistémicamente; estas infecciones latentes pueden ser fuente delesiones en las partes florales, por ejemplo de la coliflor. En P . parasitica se ha señalado tanto homotalismo como, más frecuentemente, heterotalismo (McMeekin, 1960);se encuentran oosporas en hojas senescentes tanto en condiciones de campo como de invernadero y probablemente son más comunes de lo que se suponía. Importancia económica
Su importancia es máxima como un patógeno de semilleros, en los que la infección temprana de las plántulas puede resultar en la muerte de una proporción sustancial de ellas. En las plantas adultas el efecto principal es sobrela calidad, especialmente cuando la cosecha se destinaa congelado o conserva. La infección también predispone a alteraciones de causa bacteriana posteriores a la recolección en el almacén. El hongo tieneuna importancia principal en las especies hortícolas de Brassica; cada vez es más frecuente en colza pero, aunque recientemente las epidemias en este cultivo han tenido una extensión suficiente como para preocupar,no existen datos concluyentes respectoa pérdidas de producción debidas a P . parasitica. Control
El control es necesarioprincipalmente en los semilleros de Brassica Y en estadios posteriores en cultivos como coliflor, en los que la calidad es primordial. Tradicionalmente los ditiocarbamatos han dado un control satisfactorio, pero han sido sustituidos en gran parte por otros fungicidas como clortalonil Y diclofluanida, para un control adccuado se necesita tratar con regularidad; propamocarb tiene una actividad sistémica más eficaz y puede incor-
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porarse en el compost del semillero o aplicarse en líquido en el momento de la siembra, del aclarado o del trasplante; las acilalaninas fungicidas, como metalaxil, también dan un control sistémico excelente en tratamientos a semillas, aplicaciones granulares o en pulverización. Aunque el uso de estos compuestos en cultivos de coles no se ha liberado, durante 1983 se aislaron en regionesdel este del Reino Unido cepas de P. parasitica resistentesa metalaxil. En colza se recomienda tratar utilizando formulaciones de metalaxil con ditiocarbomatos al establecerse el cultivo, cuandola enfermedad es importante. Los métodos culturales de control normalmente pretenden reducir la humedad y la persistencia de películas de agua mediante una buena ventilación de invernaderos y medianteladisminución de la densidad deplantación. La eliminación de restos de cosecha puede limitar las fuentes de inóculo, pero no es probable que sea efectiva en áreas en las que se cultivan continuamente y con intensidad coles y especies similares. Del mismo modo el cultivo extensivo de uno o pocos cultivares de colza ha favorecido el desarrollo epidCmico de la enfermedad. Se han identificado fuentes de resistencia a P. parasitica en varias especies de Brassica, pero en la mayoría de los casos se debe sólo a uno o pocos genes y no parece probable que esta resistencia sea duradera en campo. En B . oleracea y B. napus se han encontrado resistencias más generales que necesitan evaluarse más.
diferencian en patogeneicidad,reaccióndelhuésped, capacidad de esporulación sobre tabaco y óptimos térmicos de desarrollo. Shepherd (1970) diferencia las tres cepas de la siguiente forma: APTz ataca a los híbridos de N . tabacum obtenidos con N . d e b n e y i y N . g o o d s p e e d i i y lo denomina P. h y o s c y a m i f . s p . h y b r i d a ; el nombre de. P. tabacina deberíaretenerseparaAPT,, y para APT, el de P. hyoscyami f. sp. velutina. En Europa se han observado variaciones de patogeneicidad pero no razas distintas. Schiltz & Coussirat (1969) observaron una cepa altamente agresiva que provocaba cierta necrosis en tabacos resistentes.
LUCAS
Edermedad
Peronospora tabacina Adam (Sinónimo: P. hyoscyami Farlow, P. nicotianae Speg.1 Descripción básica
Los esporangios de P. tabacina varían mucho de tamaño (1 5-25p n X 10- 17p n ) , así comolas OOSPOraS (24-40 pm de diámetro),que se caracterizan Por su coloración parda y que no germinan in vitro. Huéspedes
p . tabacina ataca a especies deNicotiana Y , en inoculaciones artificiales, a otras solanáceas (Schiltz, 1981). Especialización de huésped Wark et d . (1960) han descrito en Australia tres ecotipos de P . tabacina: APT,, APTz Y APT,, que se
Distribución geogrcifica Se señaló por primera vezen Australia sobre tabaco y se introdujo a Europa desde Inglaterra en 1958, extendiéndose con gran rapidez y encontrándose en Holanda y la RFA en 1959; en 1960 causó la destrucción del 80% del tabaco en el NE de Francia, y en 1962el 'moho azul' se encontraba en toda Europa, el norte de Africa y Oriente Próximo. También se ha señalado en Canadá, los USA, América del sur (Brasil, Argentina, Chile), Cubay América Central, pero no se encuentra en Japón ni, hasta fecha reciente, en Africa al Sur del Sahara, debido probablementea queéstehadetenido su extensión (mapa del CM1 23).
Lossíntomas del mildiu, tambiénllamadomoho azul, varían algo según la edad y la constitución genética de las plantas, la gravedad de los ataques y las condicionesambientales. En el semillero el hongo puede infectar a plántulas muy jóvenes Y no causa necesariamente síntomas distintivos; en las plántulas aparecen manchas evidentes, amarillas, redondas, en la haz, con una eflorescencia gris O azulada en el envés; esta alteración posteriormente evoluciona a necrosis; a temperaturas elevadas, o si se utilizan fungicidas, la infección puede hacerse sistémica. En los primeros estadios el mohoazul puede confundirse con facilidad con daños de frío o de caída de plántulas. En campo aparecen distintos síntomas en las plantas adultas (Lámina 12), IO más frecuente es que aparezcan en las hojaslesiones amarillas acompañadas por la esporulación típicaen el envés, amenudo estas lesionescoalescen formando áreas necróticas pardo claras, las hojas se desintegranparcialmente y no tienen USO. En 10s cultivares resistentes también es frecuente la infección sistémica en la que con frecuencia las hojas se
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Oomycetes deforman, enanizándose y desarrollando un moteado. El sistema vascular empardece; no se ve esporulación. Pueden aparecer lesiones no sólo en las hojas sino también en el tallo, yemas y flores. Epideminlogía
El desarrollo deP . tabacina y su diseminación (normalmente debida a esporangios dispersados por el aire)depende delinóculo (densidad, patogeneicidad) y de la temperatura, HR, luminosidad, fisiología del huésped, sueloy viento. P . tabacina puede sobrevivir como micelio e invernar en los tejidos del huésped (Schiltz,1967); la invernación normalmente tiene lugar por esporangios y oosporas, aunque las infecciones no se han atribuidoconfrecuencia a estas últimas excepto, ocasionalmente, en los USA. Los esporangios pueden infectar al tabaco incluso después de dispersarse a distancias de 1.600 km Y son el factor más importante en la epidemiología; se producen en grandesnúmeros en la superflcie de las hojas y pueden sobrevivir en condiciones secas durante 4-5 meses (Krober, 1965); germinan en pocas horas mediante un tubo germinativo requiriendouna atmósfera saturada dehumedad (HR>95%), la temperatura óptima para la germinación es de 15" C, pero las conidias pueden germinar entre 33" C Y 30" C. Normalmente el tubo germinativo penetra directamente en lascélulas epidérmicas de la haz;tras la penetración, pueden distinguirse dos fasesdistintas: la 'fase de expansión' durantelas primeras 48 h tras la inoculación y la 'fase de crecimiento' entre los 3-7 días tras la infección; durante esta última fase el parásito aumenta considerablemente la superficie de contacto con el huésped, produce conidióforos y se inician los procesos sexuales. Cuando las condiciones no favorecen la infección (medio, huésped resistente, etc.) la expansión de las hifas se limita Y queda confinada a la proximidad de las venas en las hojas o del sistema vascular en el tallo; enestecaso no tiene lugar la fructificación y se desarrolla una infección sistémica. En resumen, las condiciones más favorables al moho azul son una temperatura media de 20" C (16" C por la noche y 24" C por el día), alta HR, tiempo nuboso y vientos favorables a la diseminación del parásito. Importancia económica Las pérdidas pueden ser muy graves, por ejemplo e n 1979 el moho azul destruyó más del 95% de la cosecha de tabaco en Cuba; en los USA el mildiu ha sido en general una enfermedad secundaria de semilleros, pero en 1979 se atribuyeron a este pa-
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tógeno pérdidas de 250 millones de dólarea m los USA y Canadá. En Europa es una de las enfermedades másimportantesdel tabaco y cada año se señala el parásito al menos en algún país de la cuenca mediterránea; la enfermedad ha causado daños anuales en Europa desde1959; en 1961 la evaluación fue de un 75% de pérdidas en Argelia y un 65% en Italia; en 1969 los daños alcanzaron el 25% en Marruecos, 5% en España, 5% en Francia y 15% en Bélgica. Las condiciones más favorables en Europa se encuentran en la costa atlántica del SO de Francia. Sin embargo, la aparición de cultivares resistentes y de fungicidas eficaces hace que los daños debidos al moho azul estén disminuyendo. Control En general se recomiendanmedidasprofilácticas tradicionales (tratamientos preventivos de los semilleros) y el uso de cultivares resistentes, de los cuales se han desarrollado varios en Australia y en Europa, que enla mayoría de los casos parecen dar resultados satisfactorios. La fuente de resistencia es N . debneyi (herencia trigénica) y se debea una reacciónhipersensiblelocalizada en el mesófilo. La reacción del huésped depende de su estado nutricional, estadio de desarrollo, temperatura y condiciones de luminosidad (Schiltz, 1981); sin embargo la resistencia no es suficienteparacontrolarpor completo el mildiu y para evitar la enfermedad se necesita utilizar fungicidas, especialmente en el estado de plántula. Antes el método de control más práctico era utilizar espolvoreos o pulverizaciones con ditiocarbomatos (maneb, rnancozeb, zineb, propineb), que se aplicaban antes de la aparición de la enfermedad, normalmente al desarrollo de las dos primeras hojas y a partir de entonces dosveces por semana en el semillero; esta protección debe continuar en campo pero el número de tratamientos depende delas condiciones climatológicas y del cultivar (Corbaz, 1970). Más recientemente los fungicidas de la familia de las acilalaninas han resultado muy eficaces. En Francia se recomienda dar pulverizaciones preventivas con una mezcla de metalaxil Y un ditiocarbomato (Schiltz & Delon, 1981), utilizar una mezcla conun compuesto protector asegura un espectro de acción amplio contra otras enfermedades y reduce la aparición decepas de P . tabac,ina tolerantes; esta técnica también permite reducir el número de tratamientos. En los países europeos y mediterráneos, la CORESTA (Cooperation Centre forScientific Research Relative to Tobacco) ha organizado un sistema de avisos; desde 1961 cualquieraparición del mohoazul se senala
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inmediatamente al centro de CORESTA en Paris, que a su vez informa por télex a todos los miembros señalándoles que tomenmedidas apropiadas para proteger el tabaco contra la enfermedad. DELON & SCHILTZ
Peronospora destructor (Berk.)
Caspary P. destructor forma esporangióforos ramificados monopódicamente queacaban en dos esterigmas con esporangios piriformes a fusiformes. El micelio es intercelular con haustorios simples o ramificados y las oosporas son esféricas con una pared gruesa lisa. El hongo está limitado al género Allium, afectando principalmente a A . c e p a ,A . schoenoprasum (cebollino) y A . Jistulosurn, pero también a otras especies cultivadas y silvestres (CM1 456). El hongo está distribuido prácticamente en todo epidemias graves(mapa el mundo y causa en Europa del CM1 76). La enfermedad es un mildiu típico que aparece como infección sistémica o localizada; las plantas afectadas sistémicamente se enanizan y tienen hojas verde pálido, mientras que las lesiones localizadas en hojas o escapos florales aparecen como manchaspálidas (Fig. 30). En condiciones húmedas el hongo esporula abundantemente sobre el tejido afectado dando a las lesiones un color gris violeta. En general no se ha demostradotransmisión por semilla y no se ha conseguido inducir la infecciónapartir deoosporas, sin embargo el hongo
puede sobrevivir en los bulbos de cebolla y, aunque los bulbos infectados no sean frecuentes, se consideran la principal fuente de infección primaria. Las partidas importadas de cebolla pueden introducir la enfermedad. La supervivencia en otras especies de Allium tiene unaimportancia secundaria excepto en A . Jistolosum, que inverna en campo y puede servir al principio de primavera como fuente de inóculo. Los factores epidemiológicos incluyen la fuente de inóculo, duración de la humedad, temperatura del aire Y tamaño de parcela (Virányi, 1981). La esporulación, germinación de esporangios y penetración en huésped están favorecidos los tres por temperaturas de 10- 13"C con HR elevadas y por películas líquidas en la superficie de la planta en tiempos prolongados. Pueden determinarse períodos críticos de infección como se ha hecho en algunos países europeos (Virányi, 1981); la dependencia de factores ambientales se apoya también en el modelo bioclimatológico elaborado por De Weille (1975) o por el análisis preciso de las variables climatológicas en relación a la dispersión de la enfermedad de Hildebrand & Sutton (1982). El patógeno puede reducir de forma importante la producción, y debido a daños foliares se desarrollan bulbos de cebolla en forma de 'cuello de botella'. Las semillas de plantas afectadas tienen mala germinación. Las medidas orientadas a excluir las fuentes de infección y a impedir la dispersión de la enfermedad tienen gran importancia; los fungicidas cúpricos y ditiocarbomatos son eficaces cuando se aplican como protectores; también se ha utilizado metalaxil con mancozeb. Se ha utilizado termoterapia para eliminar el inóculo de partidas de cebolla y cebollino. VIRÁNYI
Peronospora farinosa Fr.
P.farinosa forma un micelio intercelular con haus-
Fig. 30. U n escapo floral deformado de cebolla infectado por Peronospora destructor.
torios ramificados en las células del huésped. A través de los estomas emergen los esporangióforos en grupos pequeños, dando lugar a esporangios elípticos. Las oosporas se forman en abundancia Y son globosas (CM1 765). Se han descrito dos formae especiales: f. sp. beta Byford (sinónimo: P . schachtii Fuckel) y f. sp. spinaciae Byford; ésta se considera P. effusa a veces como una especie separada, (Grev.) Rabenh. o P . spinaciae Laubert. La f. sp. hetae, limitada a la remolacha azucarera, ataca tambiéna otras formascultivadas de Beta vulgaris y está muy extendida enel hemisferio norte (mapa del CM1 28); durante los años setenta
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Oomycetes se extendió mucho en varios países europeos, reduciendo enalgunas áreas las cosechas hata un 50% (Byford, 1981). Las hojas jóvenes de las rosetas de las plantas de remolachaazucarerainfectadassistémicamente aparecen verde pálido o amarillentas, engrosadas y deformadas; cuando predominancondiciones ambientales húmedas esporula abundantemente en el envés. La roseta foliar infectada puede necrosarse y morir, forzando a la planta al desarrollo de nuevas hojas; ocasionalmente aparecen lesiones localizadas en las hojas de las plantas jóvenes. Los ataques a cultivos para producción de semilla pueden producirse en cualquier estadio decrecimiento. El hongo inverna en el suelo como oosporas,o como micelio en semillas o en plantas vivas;los cultivos para semilla infectados son la fuente principal de inóculo. Las temperaturas de 9-12" C combinadas con humedades elevadas favorecen la esporulación y la germinación de esporangios;la infección tiene lugar en las plántulas en el estadio cotiledonar o en el punto de crecimiento delas plantas adultas expuestas al inóculo y cubiertas por películas de agua durante al menos 6 h (Byford, 1981). Determinadas observaciones sugieren que las remolachas azucareras conmildiu pueden recuperarse y que esta recuperación está influida por la edad de la planta más que por las condiciones ambientales; en este caso habría un equilibrio entre el huésped y el patógeno (Byford, 1981). Se sugierenprácticas culturales como separar los cultivos para producción de raíz de los dedicados a producciónde semilla o utilizar cultivares resistentes,y se consideran para el control nuevos fungicidas sistémicos. La f. sp. spinaciae se encuentra ampliamente sobre espinaca (p. ej., en Francia, Alemania, Holanda), causando lesiones amarillas en las hojas maduras (Messiaen & Lafon, 1970; Byford, 1981). Su importancia es máxima en cultivos protegidos o durante estaciones húmedas. Se utilizan ampliamente tratamientos fungicidas y se dispone de cultivares resistentes (con los correspondientespatotipos). Las oosporas tienen una vida relativamente corta (2-3 años), de forma que es posible utilizarrotaciones. VIRÁNYI
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a reticulada (Dunleavy, 1981). El hongo está limitado a la soja y tiene una amplia gamade variabilidad en cuanto aespecialización fisiológica, conociéndose al menos 32 razas patogénicas (CM1 689). P . manshurica, que no se había observado en Europa hasta 1942, probablemente tiene la misma extensión que su huésped y se introdujo en el continente por oosporas incrustadas en las semillas; se ha extendido a varios países europeos, encontrándose en todas las áreas de cultivo de la soja. El mildiu de la soja se caracteriza por manchas verde pálido, indefinidas, pequeñas, en la haz delas hojas, y una eflorescencia morado grisáceo en el envés; las vainas pueden infectarse sin mostrar síntomas y las semillas formadas en ellas aparecen cubiertas por una costra lechosa que consta de restos de micelio y de oosporas de P. manshurica; estas semillas dan lugar aplantasinfectadassistémicamente, que se enanizan y desarrollan hojas rugosas pequeñas (Dunleavy, 1981). El hongo inverna como oosporas en tejidos vegetales infectados o, con mayor frecuencia, en las envueltas seminales; las oosporas permanecen viables hasta 8 años (Pathak et al., 1978). La frecuencia de infecci6n sistémica primaria depende en la rapidez de la germinación de la semilla y de la temperatura (Dunleavy, 1981). En las hojas de las plantas infectadas sistémicamente el hongo esporula a las 1-2 semanas trasla emergencia, lo que favorecen períodos prolongados de humedad y temperaturas nocturnas bajas; el viento disemina los esporangios a las hojas vecinas sanas donde pueden causar infecciones secundarias. Según sean las condiciones ambientales la enfermedad puede dispersarse con gran rapidez en áreas de cultivo intenso de soja. La fase de lesionesfoliares de la enfermedadpuede reducir la cosecha en un 8% (Dunleavy, 1981);cuando la infección es más grave puede verse afectada toda el área foliar Y la planta muere prematuramente. Las semillas formadas en plantas afectadas tienen oosporas incrustadas en distinta cantidad. Las medidas de control incluyen la mejora de la resistencia, el tratamiento de semillas con fungicidas, la inspección de semillas, dar labores profundas para enterrar restosvegetales Y rotación de cultivos (CM1 689). VIRÁNYI
Feronospora manshurica(Naumov) H. Sydow
Peronospora trifoliorum de Bary
P . manshurica tieneesporangióforos con esterigmas casi rectos quellevan esporangios elípticoshialinos; las oosporas son globosas con una pared lisa
P . trifoliorum tiene esporangios violeta pálido formados en esporangióforos ramificados dicotónicamente; las oosporas sonamarillo pálido con un epis-
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Capítulo 8
porio liso o arrugado (CM1 768). P . trifoliorum causa mildius en un grannúmero de géneros de las Leguminosae, entre ellos Melilotus, Trifolium, Lotus y principalmente alfalfa. Haymuchas formas específicas de huésped y los aisladados de alfalfa ( f . s p . medicaginis-sativae [ S y d o w ]B o e r e ma & Verhoeven [sinónimo: P. aestivalis Sydow]) no son patogénicos para otros huéspedes. El hongo está ampliamente distribuido en las zonas templadas del mundo y en altitudes elevadas de América del Sur (mapa del CM1 343). En la alfalfa la penetración es directao por los estomas y el micelio intercelular puede no producir haustorios; las hojas infectadas se rizan hacia el envés y tienen las márgenes retorcidas y en el envés una eflorescencia violeta pálido formada por los esporangióforos. Las plantas infectadas sistémicamente se enanizan y aparecen cloróticas. El hongo inverna en brotesy en yemas de corona infectados sistémicamente, no estando clara la importancia de las oosporas en la supervivencia; en períodos de oscuridad, de alta HR y con un óptimo de 18" C (Fried & Stuteville, 1977) se producen esporangios, que dispersanel viento o las salpicaduras de lluvia. Los datos que se tienen indican que el hongo es homotálico y que produce oosporas con regularidad. Los daños de la enfermedad se limitan principalmente a plantas jóvenes, que pueden debilitarse o morir en el primer año. Se considera que la mejora de la resistencia es el método más factible de control de la enfermedad; en alfalfa el germoplasma flamencoha sido una fuente útil de resistencia y la proporción de plantas resistentes aumentanotablemente por ciclos de selección fenotípica recurrente (Stuteville, 1981: Compendio de la APS de enfermedades de la alfalfa). LUCAS
Peronospora viciae (Berk.) Caspary P. viciae tiene esporangióforos ramificados durante dos tercios o más de su longitud y reticulaciones elevadas en la superficie de la Oospora. La gama de huéspedes incluye a Lathyrus odoratus, L . sativus, Pisum art'rnse, P. sativum, Viciafaba Y V . sativa, y también a especies silvestres de Lathyrus Y Vicia. En Holanda (Hubbeling, 1975) Y Alemania (Von Heydendorff & Hoffman, 1978),pero no en el Reino Unido (Dixon, 1981), se han reconocido razas del patógeno. P . viciae es un patógeno principal de guisante de enrame y de haba. La forma en Pisum se ha separado como una f. sp. pisi (Sydow) Boerema & Verhoeven (sinónimo: P . pisi Sydow).
Los síntomas causados por P. viciae en guisante son de tres tipos:sistémicos,esporulación localizada en hojas, zarcillos y flores e invasión de vainas Y semillas. Los síntomas sistémicos aparecen en las plántulas emergentes, que se enanizan y deforman; en todos los órganos infectados aparece una eflorescencia harinosa de esporulación y , normalmente, causa la marchitez y rnberte de la plántula; los tejidos infectadosestán densamentepoblados por oosporas. Las lesiones foliares localizadas se forman a partir de la dispersión secundaria del patógenoentre Y dentro de los cultivos; la infección se detecta al principio como manchas amarillas apardas de la haz, con áreas angulares de micelio algodonoso blanco a azulado en el envés (Hagedorn, 1974); el tamaño de las lesiones es de 2-20 mm de diámetro Y las lesiones mayores aparecen limitadas por las venas. Los síntomas normalmente empiezan en las hojas tres-cuatro y progresan hacia arriba de la planta, aunque en plantas más viejas pueden limitarse a pequenos puntos necróticos en las láminas, que esporulan con profusión en condiciones húmedas. Los síntomas en Vicia no se han investigado con detalle pero la infección causa lesiones gris claro que esporulanpor el envés, y manchascloróticas en la haz. P. viciae puede persistir en la paja infectada. La transmisión a larga distancia probablemente se deba a infección de semilla; la dispersión secundaria es por esporangios transportados por lluvia y viento, cuyosóptimosdegerminaciónson4-8" C (Pegg & Mence, 1970). La invasión a partir de los esporangios es por penetración cuticular directa. La formación de esporangios requiere una HR del 90% durante más de 12 horas y temperaturas inferiores a 15" C; las temperaturas superiores a los 20" C favorecen la producción de oosporas. Lascondiciones climatológicas húmedas y frescas facilitan las infecciones de P . viciar, y la enfermedad es especialmente frecuente donde se desarrollan nieblas costales. Dixon (1981) ha descrito en detalle la gama de cultivares de guisantes resistentes al patógeno. Puede controlarse químicamenteutilizando tratamientos sistémicos para las semillas o pulverizaciones foliares con ditiocarbomatos. Las labores profundas y las rotaciones largas son técnicas culturales esenciales para el control de P. viciar. DlXON
Peronospora valerianellae Fuckel causa una enfermedad importantetransmitida por semillas de la hierba del canónigo (Valerianella spp.), que se cultiva ampliamente para ensaladas en Francia y Alemania. Se utilizan tratamientos fungicidas (Wein-
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Oomycetes mann & Claussen, 1979). P . jaapiana Magnus (CM1 687) causa el mildiu del ruibarbo, pero raras veces esimportante. P. arborescens(Berk.) Caspary ataca a las adormideras y amapolas, especialmente a Pupuver somniferum, que se cultivan para producción de aceite de semilla en Europa Central Y del Sur; el uso de semilla sana, rotaciones de cultivos y tratamientos fungicidas son los principales métodos de control (CM1 686). P. lamii A . Braun (CM1 688) ataca a muchas Labiatae, entre ellas a muchas aromáticas cultivadas como salvia (Salvia o f f i c i n a l i s ) y albahaca ( O c i m u m b a s i l i c u m ) . P. sparsa Berk. se haconocido durante mucho tiempo como Pseudoperonospora sparsa (Berk.) Jacz., pero germina mediante un tubo germinativo; es bastante común en rosales en toda Europa, especialmente en invernadero; una HR de 90-100% y una temperatura relativamentebGa favorece la infección (CM1 690); las hojas infectadas desarrollan a menudomanchasmoradasanegras, de donde el nombre de ‘mildiu negro’. Las hojas pueden caer de forma que las plantas en el momento de la floración aparecen defoliadas. Se controla principalmente evitando humedades altas (Compendio de la APS), pero también se utilizan tratamientos fungicidas. Muchas otras Peronospora spp. se encuentran en ornamentales demuchas familias distintas (Wheeler, 1 9 8 1 ) .P u e d eh a c e r s em e n c i ó ne s p e c i a ld e P. anemones Tramier en la Anemone coronaria, de y enItalia importancia comercial en Francia (CM1 6841, y de P. antirrhini Schroter, que causa infecciones sistémicas muy dañinas de plántulas de Antirrhinum en invernadero (CM1 685). Sin embargo la mayoría de las otras especies se encuentran en plantas cultivadas en jardines y con poca importancia comercial, y las principales ornamentales comercializadas (crisantemos, plantas en maceta) no tienen problemas de mildiu. P. dianthicola Barthelet se encuentra en clavel (CM1 764) y P. diantbi De Bary en especies anuales de Dianthus (CM1 763).
Bremia lactucae Regel Descripcicin básicu El género Bremiu se distingue de otros miembros de las Peronosporaceae por los extremos dilatados de sus esporangióforos ramificados dicotómicamente, que en preparaciones al microscopio colapsan apareciendo enforma de discoo de copa(CM1 682). LOS esporangios (12-26 X 10-23,urn) germinan directamente Y se forman en 3-6 esterigmas, y aunque
las procedencias de Bremiu de distintos géneros de Compositae a veces se han asignado a distintas especies, esto no está muy justificado morfológicamente (Crute & Dixon, 1981). Huéspedes B . lactucae parasita a especies que pertenecen a 36 géneros distintos de las Compositae. El huésped de mayor importancia económica es la lechuga pero también tienen lugar daños de importancia comercial en escarola, endivia, alcachofa y ornamentales como cineraria (Crute & Dixon, 1981). Especialización
de huésped
El hongo muestra una especialización de huésped considerable; los aislados sólo son parásitos sobre su especie de origen o sobre especies muy relacionadas que pertenezcan al mismo género. Los aislados de lechuga varían en su virulencia específica determinada por su capacidad o incapacidad de parasitar cultivares con distintas combinaciones de numerososfactores específicos de resistencia(Crute & Dixon, 1981). Aunque se hanclasificadotaxonómicamente ‘razas fisiológicas’, la variación patogénica se describe actualmente en términos de la frecuencia de aparición de factoresespecíficos de virulencia. Distribución geogrrifica B . lactucae está distribuida en todas las regiones templadas y subtropicales en que se cultiva lechuga (mapa del CM1 86). Eafermedad El hongo causa síntomas localizados de mildiu en las hojas de la lechuga; es un biótrofo obligado y el primer síntoma deinfección en condiciones óptimas es unaesporulaciónblanca,principalmente en el envés de lahoja;másamenudo la esporulación viene precedidapor un cambio de coloración averde pálido o amarillo del área afectada; en las hojas jóvenes la esporulación puede ser difusa en todo el envés, mientras que en las hojas maduras las lesiones tienden a estar limitadas por las venas principales; al envejecer las lesiones los tejidos empardecen Y pueden pudrirse o hacerse quebradizos. Las plántulas j6venes y , más raramente, lasmaduras (Crup u e d e nc o l o n i z a r s es i s t é m i c a m e n t e te & Dixon, 1981).
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8
Capítulo
Epidemiología
El mildiu aparece al principio en focos pequeños que pasan desapercibidos con facilidad; en condiciones favorables el hongo se extiende por medio de esporas asexuales dispersadas por el viento o por salpicaduras,causando lo que a vecesaparecen como ataques extensos de la noche a la mañana. LOS focos iniciales pueden deberse ainoculo de fuentes externas, portado porel viento, o a inoculo procedente deun cultivo anterior quepermanece en el suelo como oosporas. Las oosporas se forman en tejidos de lechuga infectados, sea con cepas tipos de decruzamientoopuestos (B1 y B2) o con cepas homotálicas(Michelmore, 1982). Se sabe poco de las condiciones que favorecen la infección por oosporas y de su papel exacto en la epidemiología de la enfermedad; la presencia de lechuga estimula su germinación (Morgan, 1983) y se ha observado infección radicular (Norwood & Crute, 1983). Los esporangios germinanen películas de agua dando lugar a un tubo germinativo atemperaturas entreO y 21" C con un óptimo a 10" C. La penetración es rápida, pudiendo ocurrir en 3 h, y puede ser directa en las células epidérmicas o a través delos estomas. Según la temperatura y la susceptibilidad de los tejidos, en 5- 14 días se forma una nueva producciónde esporas; la esporulación tiene lugar por la noche a 4-20" C y requiere 6 h de oscuridad y una HR 3 95%. La liberación de las esporas tiene lugar al caer la HR durante el día, conun máximo a las 12,OO h. Cuando hay períodos prolongados de tiempo fresco y húmedo tienen lugar ataques graves de mildiu; en las zonas templadas la enfermedad causa pocos problemas durante el centro del invierno y del verano y tiene una importancia mayor en primavera, final de verano y otoño. Importancia económica
Es difícil valorar directamente las pérdidas económicas debidas a B . lactucae, aunque se han hecho algunos intentos (Crute & Dixon, 1981);se le señala como la enfermedad fúngica más importante de la lechuga en varios países, y a cualquier daño directo atribuible deben añadirse los costes de los tratamientos fungicidas profilácticos y los de los programas de mejora de resistencia. La infección de B . lactucae rara vez significa la muerte de la planta, aunque afecte a plántulasjóvenes; las pérdidas pueden atribuirse a una reducción de producción Y de calidad debido a la necesidad de eliminar las hojas enfermas antes de la comercialización; en los momentos de una producción máxima una cosechaw e de perder su valorcomercialinclusoporniveles
pequeñosdeenfermedad.Lainfecciónpor B . lactucae permite también el acceso de patogenos secundariosdestructivos,que pueden serde importancia especial en deterioraciones posteriores a la recolección. Control
Entre las medidas de control dirigidas a evitar la infección transmitida por el suelo se encuentran la eliminación o el enterrado con labores profundas de restos de cosecha, la rotación de cultivos y, en cultivos protegidos, la esterilización del suelo.Los medios culturales dirigidos a minimizar la retención de películas de agua enlas hojas también pueden tener importancia minimizando la infección transportada por el viento, particularmente en los cultivos protegidos (Crute & Dixon, 1981; Morgan, 1984). Se ha dedicado un esfuerzo importante a mejorar para resistencia y hay muchos cultivares con genes de resistencia; toda la resistencia utilizada ha resultado ser específica de raza y el control ha sido efímero, sin embargo los cultivares resistentes elegidos correctamente pueden constituir un componente valioso de la estrategia de control (Crute, 1984) y son especialmente importantescuandose restringe el uso de fungicidas. La resistencia expresada cuantitativamente, que aparentemente no es específica de raza, está recibiendo atención y puede ser especialmente útil en un control integrado con fungicidas (Crute, 1984). Hasta la aparición de las acilalaninasfungicidaselcontrolquímicode B . lactucae se basaba en aplicaciones frecuentes de ditiocarbamatos, especialmente de zineb, en espolvoreos o pulverizaciones; en muchospaíses está autorizado actualmente el uso de metalaxil en lechuga, dando un alto grado de control; para tratar de evitar problemas de resistencia a fungicidas normalmente sólo se comercializan formulaciones mixtas de este fungicida (p. ej. con mancozeb); en el Reino Unido apareció una forma resistente en 1983 que se ha extendido ampliamente desde entonces. Otros fungicidas sistémicos específicamenteactivos contra Oomycetes,pero no relacionados con las acilalaninas(p.ej.fosetil-Al y propaminocarb),dan cierto control, pero inferior al del metalaxil. Importancia en investigación
La asociación B . lactucaell. sativa está entre las relaciones huésped-parásito mejor definidas genéticamente y provee un sistema para la investigación fundamental de la genética huésped-parásito; las investigaciones sobre el control de la reproducción
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Oomycetes sexual han ayudado a la definición genética. Los estudios citológicos y ultraestructurales de acontecimientos asociados tantocon las asociaciones compatibles como con las incompatibles provén la base para investigaciones bioquímicasde la biotrofía fúngica y de la base molecular de la especificidad de huésped. CRUTE
Plasmopara viticola
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de inoculo para la infección del racimo. LOSpámpanos se infestan especialmente en los ápices, empardeciendo y curvándose;síntomas similares se ven en peciolos, zarcillos e inflorescenciasjóvenes, las que, si el ataque es suficientemente temprano, se secan y caen. Las uvas jóvenesson muy susceptibles, aparecen grisáceas al infectarse Y cubiertas con un 'polvo de azúcar' de los esporangióforos; aunque las uvas se hacen menos susceptibles al madurar la infección del raquis del racimo puede extenderse a las uvas más viejas (mildiu larvado, sin esporulación) y causar también la caída del racimo.
(Berk.& Curtis) Berl. & de Toni Epidemiología
Descripción básica
El género Plasmopara, del que P. viticola es un miembrotípico, se distingue de otros peronosporáceos por sus esporóforos ramificados monopódicamente con ápices divergentes, que llevan esporangios que germinan liberando zoosporas. Huéspedes P. viticola ataca a especies de Vitis en general, así comode los géneros relacionados Ampelopsis y Parthenocissus. La vid europea (Vitis vinifera) es muy susceptible, pero otras especies deVitis lo son menos (V. labrusca) o incluso son muy resistentes ( V . riparia, V . rupestris, V . rotundifolia).
Distribución geogrcifica P . viticola se introdujo en Francia desde los USA en 1878, probablemente con patrones de especies americanas de Vitis importados por su resistencia a la filloxera (Daktulosphaira vitifoliae). Se extendió de forma extremadamente rápida y desastrosa por todas las áreas de cultivo de vid de Europa, alcanzando el Cáucaso en 1887. En la actualidad el hongo se encuentraen todo el mundo (mapa del CM1 221). Edermedad P . viticola ataca a todas las partes de las vides, especialmente las hojas. Según el período de incubación y la edad de la hoja las lesiones pueden mostrar un daño escaso, apareceramarillentas y como manchas de aceite, o aparecer como manchas decoloradas angulares limitadas por las venas. La esporulación tiene lugar de forma típica por el envés, dando el síntoma de mildiu. La infección foliar como tal reduce en cierto grado la productividad de la planta, pero su importancia máxima es comofuente
P . viticola inverna como oosporas en las hojas caídas al suelo pero, a diferencia de la mayoría de los otros mildius de importancia económica en Europa, puede sobrevivir en su huésped perenne como micelio en las yemas y en las hojas persistentes, especialmente en las regiones de invierno suave. Los esporangios de estas regionesdel sur de Europa pueden dispersarse por el viento hasta los viñedos de Europa Central y actuar como inóculo inicial en primavera. La supervivencia de las oosporas esmáxima en capas superficiales de suelo húmedo, no está muy afectada por la temperatura; las oosporas germinan en primavera en cuanto las temperaturas alcanzan 11" C, dando lugar a un esporangio desde el cual tiene lugarla dispersión primaria de las zoosporas por salpicaduras de lluvia hasta las plantas adyacentes. Laproducción de esporangióforos y esporangios a través de los estomas de los órganos infectados requiere HR del 95-100% y al menos 4 h de oscuridad,y tiene una temperatura óptima de 1822" C. Los esporangios se liberan de los esporangióforos por la disolución de una pared transversal de callo, necesitándose, por tanto, de nuevo la humedad; el viento los dispersa a otras hojas donde germinan en películas de agua liberando zoosporas (temperatura óptima 22-25" C). Las zoosporas se enquistan cerca de un estoma por donde penetra un tubo germinativo que generan; e n condiciones óptimas la fase desde germinación hasta penetración dura menos de 90 min. Dado que los esporangios se forman principalmente durante la noche y una exposición prolongada a la luz del sol los inactiva, en general la infección tiene lugar por la matjana. El período de incubación es de 5-18 días según la edad de la hoja, la temperatura y la humedad, y puede predecirse con una precisión razonable. La humedad elevada y la lluvia favorecen la enfermedad al facilitar la dispersión del patógeno y estimular el crecimiento de nuevos pámpanos, muy
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Capítulo 8
susceptibles; las condiciones ideales son primaveras húmedas, bastante templadas, seguidas por un verano caliente con tormentas frecuentes; por tanto en lospaísesmás septentrionales conprimaveras frescas la enfermedad no tiene importancia; en los países mediterráneos, con un verano generalmente seco, la enfermedad sólo presenta riesgos en afios determinados en que la lluvia de primavera y verano es más abundante que la media. Las condiciones más favorables en Europa son las de las costas atlánticas delSO de Francia, de España y de Portugal. Importancia econcimica
Las pérdidas se deben a la destrucción o caída de los racimos durante la estación, a una reducción de la calidad de la uva producida (si la proporción de uvas enfermas es elevada)y a la infección de hojas y pámpanos que retrasala maduración de la madera del año siguiente y reduce la productividad de toda la planta a largo plazo. Dado que el control suele ser eficaz, en la actualidad las pérdidas debidas a esta enfermedad en Europa sonbajas; sin embargo, los costes de control son importantes y por ello el mildiu de la vid es una de las enfermedades vegetales más importante en Europa. Control
El uso de fungicidas dedicados en Europa al mildiu de la vid tiene un puesto principal a escala mundial y se considera una de las pocas enfermedades que por sí misma compensa el desarrollo de un nuevo producto. Los fungicidas a base de cobretodavía se utilizan ampliamente (el famoso descubrimiento empírico por Millardet en 1885 del caldo bordelés se hizo en relación con esta enfermedad), perorecientemente se han visto sustituidos por, o se utilizan en combinación con, ditiocarbamatos,folpet u otros compuestos orgánicos de acción protectora. Algunas combinaciones (p. ej., oxicloruro de cobre/zineb) tienen acción sinergística. En Francia se dan normalmentecinco-seis tratamientos, Pero el número puede variar considerablemente según las condiciones climáticas y la región; los más importantes son los que se dan justo antes y después de la floración para proteger los racimos, y al principio de agosto para proteger la vida de las hojas y asegurar una buena maduración de la madera. Se han desarrollado modelos predictivos (en base a datos meteorológicos y fenológicos) que se usan para asegurar un programa óptimo de tratamientos(Maurin, 1983). En Francia y en otros países funcionan sistemas de avisos que aconsejana los agricultores
cuándo tratar. Los productos antioomiceto (especialmente benalaxil, cimoxanilo, metalaxil,ofurace, oxadixil o fosetil-Al) tienen acción curativa y erradicante Y una acción sistémica protectora (limitada en el caso de cimoxanilo) que permite reducir de forma importante el número de tratamientos; seutilizan principalmente en combinación con compuestos puramente protectores para garantizar una mayor persistencia Y un espectro deacción más amplio (Lafon & Bulit, 1981). Se ha señalado resistencia a las acilalaninas (Clerjeau & Simone, 1982). Los otros métodos de control tienen una importancia práctica limitada. Un buen drenaje del suelo en invierno o primavera tenderá a no favorecer la germinación de oosporas; la poda puede utilizarse para disminuir la susceptibilidad de la planta. Aunque existen especies resistentes de Vitis (ver huéspedes), tienen poca calidad vitícola;en Europa,hasta la fecha, ha habido solamente éxitos muy limitados en la mejora de cultivares de alta calidad con resistencia al mildiu. lrnportanciu en investigacicin
El mildiu de la vid ha tenido un interés considerable en estudios de modelos (ver más arriba), ya que se presta de forma ideal a la aplicación de sistemas de predicciónbasados en datos meteorológicos. Los estudios de la resistencia de V . riparia a P . viticola han mostrado que implica una reacción hipersensible retrasada, acompañada por la acumulación de metabolitos de stress ( &-y a-viniferinas), que son muy antifúngicos para los esporangios y las zoosporas de P . viticola (Langcake, 1981); estos compuestos no se acumulan en V . vinifera. En varios países (p. ej., Francia, Hungría) se continúa la investigación sobre mejora de cultivares resistentes; se investigan nuevas fuentes de resistencia contra las principales enfermedades y plagas (Bouquet, 1980) y se propone el uso de híbridos parcialmente resistentes en combinación con un programa reducido de tratamientos (Doazan, 1980). L A F O N & SMITH
Plasmopara halstedii (Farlow) Berl. & de Toni (Sinónimo: P . helianthi Novotelnova) Descripción básica
P . halstedii es un miembro típico del género Plasmopuru con sus esporangióforos esbeltos, ramificados monopódicamente, acabando normalmente en tres esterigmas. Los esporangiostienenforma
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Oomycetes
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oval o elíptica, a menudo varían de tamaño y germinan por medio de zoosporas. Huéspedes P . halstedii, señalado sobre80 especies de las Compositae, ataca principalmente al girasol cultivado. En basea su amplia gamade huéspedes,P. halstedii se considera una especie compleja y se rebautizó P . helianthi con tres formas, f. sp. helianthi, f. sp. perennis y f. sp. patens (Novotelnova, 1966); sin embargo debidoa ciertas contradicciones de los datos experimentales y de datos recientes sobre especificidad del huésped, este nombre en general no se acepta ni siquiera en Europa (Sackston, 1981).
Fig. 31. Clorosis típica (izquierda) y 'polvo de azúcar' (de-
recha) en hojas de girasol infectadas por Plasmopara halstedii.
Especialización de huésped
En la actualidad es evidente la existencia de tres patotipos de P . halstedii, uno de los cuales se encuentra en Europa Y los otros dos, más agresivos, en Américadel Norte; sin embargoen Italia, la URSS y Rumania se han señalado otras formaspatogénicas del hongo parecidas a la raza Red River de los USA (Sackston, 1981). Distribución geogrcifica
Tanto el hongo como el girasol son originarios de América del Nortey se introdujeron a Europa, donde la enfermedad se encontró por primera vez en Yugoslavia en 1941, por diversos caminos; posteriormente se dispersócon rapidez a todas las regiones donde se cultivael girasol en el continente (Novotelnova, 1966) y se encontraba en todo el mundo en 1977 (Sackston, 1981; mapa del CM1 286).
una vida corta, tienen raíces mal desarrolladas, hojas completamente cloróticas y capítulos pequeños sin semillas. Todos los síntomas descritos se deben a infección sistémica. También puede tener lugar la infección secundaria, localizada, de las hojas, que se manifiesta en lesiones pequeñas, angulares, verde pálido con una eflorescencia blanca de esporangios en el envés si las condiciones son favorables. El patógeno puede estar albergado de forma latente sobre o dentro de tejidos subterráneos o en el tallo de plantas que no muestran síntomas externos aparentes (Sackston, 1981). P . halstedii también puede causar síntomas menos familiares como cambios de coloración de la médula, agallas basales o inflorescencias inusuales. Epidemiología
P . halstedii es un patógeno transmitido porel suelo, sirviendo las oosporas de inóculo primario para tejidos subterráneos jóvenes; también puede disperEdermedad sarse por el viento causando infecciones secundaEl girasol afectado muestra unaamplia gama de sínrias de las hojas o incluso transmitirse por semilla tomas según el momento y localización de la infeccuando las semillas producidas por plantas afectación. El hongo ataca principalmenteatejidos jódas llevan micelio y/o oosporas del patógeno. La venes y sedesarrolla sistémicamente dentro del vida de las oosporas es larga y pueden sobrevivir huésped; las plantas así infectadas aparecen enadurante varios años; encondiciones favorables gernizadas en distinto grado y las hojas muestran un minan produciendo un esporangio que libera zoosdibujo clorótico característico que aumenta en área poras; para germinar necesitan un choque de bajas e intensidad desde las hojas inferiores hasta las sutemperaturas seguido por humedad; el proceso tamperiores (Fig. 3 1); encondiciones húmedas esporula bién puede estimularse por la presencia de tejidos en el envés de las áreascloróticas. Los capítulos de del huésped (Delano&, 1972). Las zoosporas se eny miran hacia las plantasenanizadassonerectos quistan en la superficie de la raíz o del hipocótilo arriba, y sólo en parte llevan semillas viables; las en las plántulas formando un tubo germinativo antes raíces de las plantas afectadas normalmente son mede penetrar a través de la cutícula o, raras veces, nores y más oscuras que las de las sanas. Los gipor los estomas. El grado de invasión depende prinrasoles gravemente atacados se encaman o tienen cipalmente del punto de infección, la edad de los
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Capítulo 8
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tejidos Y la expresión de la resistencia gené:ica; las plantas quehan alcanzado el estadio de cuatrohojas son resistentes a la colonización sistémica si la penetración tiene lugar en tejidos subterráneos, mientras que las plantas expuestas a la infección en las hojas permanecen susceptibles durante mucho más tiempo. De la misma forma los distintos genotipos de girasol pueden ser infectados por P. halstedii en distintogradosegún los genes de resistencia que posean. El micelio intercelulardel hongo puede encontrarse desdelas raíces hasta el capítuloen las plantas susceptibles, permaneciendolibre sólo el meristem0 activo. Los esporangióforos y esporangios salen por los estomas de las hojas infectadas o se desarrollan en la superFIcie de las raíces invadidas; la importancia de los esporangios dispersados por el viento en los ataques del mildiu es discutida,aunque puede tener lugar con éxito la infección de los tejidos de la parte aérea. La infección secundaria lleva a plantas enfermas o, con mayor probabilidad, a plantas sin síntomas, con infecciones latentes, que posteriormente dan lugar a plántulas aparentemente sanas o producen semilla infectada (Sackston, 1981). Importancia económica La gravedaddel ataque de mildiu se estimanormalmente por el porcentajede plantas con síntomas sitémicos típicos, dato que varía mucho de sitio en sitio y de año en año. Se han señalado infecciones de hasta el 90% en varios países europeos, como Yugoslavia, Bulgaria y la URSS (Novotelnova, 1966); hacia 1977 ya se le consideraba una enfermedad principal en casi todos los países de Europa en donde se cultiva el girasol (Sackston, 1981). Las plantas afectadasgravemente que alcanzaban la madurez producíanpocasemilla, o no viable, y los aquenios de talesplantas eran menores, más ligeros y con menor contenido en aceite que los de plantas sanas. Control Con la introducción en Europa de los cultivares de alto contenido en aceite se observó una expansión subsiguiente del mildiu que pronto llegó a ser un factor limitante de la producción de girasol; en el momento no se disponía de un métodoeficaz de control y la única posibilidad de disminuir las Pérdidas era el uso de prácticas culturales como rotaciones, eliminación de plantas enfermas o variación en la fecha de siembra. Debido a trabaios intensos de selección en muchas partes del mundo se han desarrollado girasoles resistentes a P. halstedii, Y
hacia el final de los años setenta estoshíbridos eran 10s más cultivados en toda Europa; aunque todavía se dispone de genes que confieren resistencia a la raza europea del patógeno la probabilidad de que aparezcan formas más virulentas o, simplemente, que se introduzcan desdeotrocontinente, sigue siendo un riesgo importante. Desde que sedesarrolló el fungicida sistémico metalaxil Y se aplica con éxito a semillas para controlar mildius de distintos cultivos también da una buena protección Para elmildiu del girasol; sin embargo puede aparecer resistencia a este compuesto como ha ocurrido con otros mildius, por ello, y debido a que la resistenciagenética aparentemente no es completa, el metalaxil debe aplicarse en tratamientos a semilla combinado con algún fungicida protector (Schwinn, 1981), incluso si se utilizan cultivares resistentes al mildiu. Importuncia r n investigación La causa del enanismo grave de las plantas de girasol conmildiu ha sido el objeto deespecial interés, estimulando estudios fisiológicos; se ha encontrado una correlación entre la gravedad de la enfermedad y la capacidad de las plantas de reducir la actividad de IAA en solución(Cohen & Sackston, 1974); igualmente, se han observado cambios cuantitativos de compuestos fenólicos en relación con el contenido reducido deIAA de las plantas con mildiu (Cohen & Ibrahim, 1975). Sin embargo investigaciones recientes sobre la actividadfotosintética de girasoles infectados y sobre la distribución de los asimilados en tales plantas pueden permitir otras ex& Oros, plicacionesdeestefenómeno(Virányi 1981). VIRANVI
Pfasmoparacrustosa ( F r . ) Jorstad(sinónimo: p. nivea [Unger] Schroter) causa una enfermedad
frecuente pero de poca importancia en zanahoria, apio y otras umbelíferas(Viennot-Bourgin, 1949). p. pigmaea (Unger) Schroter está muy extendido SObre Anemone, pero en la práctica tiene menor importancia que Peronospora anemones. P. ribicola Schroter tieneuna importancia secundariasobre Rihrs (Viennot-Bourgin, 1949).
Pseudoperonospora cubensis (Berk. & Curtis) Rostovtsev Descripcirin básica El género Pseudoperonospora se Caracteriza Por SUS esporangióforos ramificados dicotónicamente en SU
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Oomycetes
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tercio superior, que dan lugar a esporangios papilados, grisáceos a morado oliva, que germinan liberando zoosporas (CM1 457).
Huéspedes y especializacicin de huésped
P . cubensis causa el mildiu de las cucurbitáceas; los principales huéspedes cultivadossonespecies de Cucumis (pepino, melón), Cucurbita (calabacín, calabaza) y Citrullus (sandía). Experimentos de inoculación cruzada y observaciones de campo muestran la existencia de distintas razas del hongo en distintos países especializadas para distintos huéspedes de la familia Cucurbitaceae. Las razas de especies de Cucumis normalmente son menos patogénicas, o son avirulentas, para especies de Cucurbita y Citrullus.
Fig. 32. Síntomas de mildiu (Pseudoperonospora cubensis) en la haz de una hoja de pepino.
Epidemiología Descripcidn geogrcifica
P . cubensis invernaprincipalmente como micelio activo en cucurbitáceas silvestres o en huéspedes cultivados en regiones meridionaleso en cultivo protegido; de esta formael patógeno sobrevive durante todo el año pasando desde cultivos invernales a estivales. El viento puede dispersar a larga distancia a los esporangios que actúan como inóculo inicial para las infeccionesprimarias. En algunospaíses (Asia Oriental, Italia) se han observado oosporas, pero su importancia en el ciclo vital del patógeno no está clara. El factor limitante para unainfección es el tiempo en que la hoja permanece mojada; los esporangios germinan sólo en agua, liberando 2-15 zoosporas, y la infección tiene lugar por los estomas del envés. Enfermedad A temperaturas de 20-25" C basta que el agua de condensación se mantenga 2 h para que se estaP. cubensis crece biotróficamente en el espacio intercelular de los tejidos del huésped, dando lugar a blezca la infección, con tal de que laconcentración haustorios ovales, pequeños, en las células. Ataca de inóculo sea > 100 esporangios/cm*. Para la esprincipalmente a las hojas, pero en algunos huésporulacióntambién se requiere HR elevada, pero pedes pueden verse afectadas otras partes (p. ej., una humedad prolongada inhibe la formación de escotiledones, tallos, peciolos). Los síntomas foliares poras y reduce su viabilidad; la esporulación tiene varían según la especie o el cultivar. En pepino los lugar principalmente durante la noche y la dispersíntomas en la haz son lesiones angulares, brillantes, sión máxima de esporas tiene lugar por la mañana. amarillentas, limitadas por las venas (Fig. 32); en El tiempo húmedo con temperaturas de 15-25" C y melón y sandía las lesiones no son tan definidas, 18 h de luz favorece la enfermedad. Pueden espesino que son más bien redondeadas con bordes dirarse epidemias en condiciones en quelas hojas perfusos; en el envés de las áreas infectadas, en conmanecen mojadas durante al menos 5-6 horas y se diciones húmedas, aparece una esporulación caracdispone de mucho inóculo para la infección primaterística morada. Las láminas foliares afectadas pue- ria; el período de incubación varía desde 3 a 12 días den secarse y rizarse pero los peciolos permanecen según la temperatura, humedad y concentración de Las infecverdes y las mantienen unidas al tallo. inóculo. Las temperaturas superiores a los 30" C ciones foliares graves causan enanismoy muerte de detienen la dispersión de la enfermedad (Palla planta; el pepino es particularmente susceptible. ti & Cohen, 1980; Cohen, 1981).
P . cubensis está distribuido en todoel mundo (mapa del CM1 285), principalmente sobre especies de Cucumis. Con excepción de Yugoslavia y la URSS, donde el patógeno también se encuentra en especies de Cucurbita, en el resto de Europa sólo se ha señalado en pepino y en melón; la distribución en cultivos del género Cucurbita se ha señalado en alrededor de40 países, peroprincipalmente en los USA, América Central y Africa del Sur. En Citrullus la distribución se limita a unos 25 países del hemisferio sur, principalmente en América.
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8
Capítulo
Importancia económica
Las infecciones graves de las hojas tienen un gran efecto sobrela calidad delfruto y la producción; las plantas de pepinoinfectadasproducen frutos pequeños, deformados, nocomercializables; las infecciones tempranastambién pueden llevar la a pérdida total de la cosecha. Las epidemias de mildiu pueden ser importantes en campos de pepino y melón en los países mediterráneos cuando duranteel final de la primavera Y los meses de verano prevalecen humedades elevadasY temperaturas anormalmente bajas; la enfermedad esparticularmente importante en cultivos protegidos durante el otoñohnvierno.
Pseudoperonospora humuli (Miyabe & Takahashi) G. Wilson Descripción básica
Con otros miembros del género y del género vecino Plasmoaaru, P . humuli se caracteriza por esporangióforos determinados con ramificación monopódica que llevan en cada extremoun Único esporangio (CM1 769); los esporangios germinan en agua sólo indirectamente, mediante zoosporas, y en este aspecto P . humuli es primitivo entre los mildius. Huéspedes
Control
Se controla principalmente por tratamientos profilácticos que se aplican a intervalos regulares para cubrir el crecimiento nuevo;la frecuencia y número de aplicaciones depende de las condiciones ambientales y de la velocidad de desarrollo de nuevas hojas. AI aire libre las pulverizaciones empiezan normalmente con el trasplante y se repiten a internavlos de 10-15 días; también se recomienda que se trate inmediatamente después de un riego por aspersión o de una lluvia. En cultivosprotegidos los tratamientos deben repetirse a intervalos menores (7-10 días), principalmente en los estadios iniciales de crecimiento de la planta. Los fungicidas cúpricos (p. ej., oxicloruro de cobre, carbonato de cobre) todavía se utilizan mucho, sin embargo deberían evitarse en plantas jóvenes por causar retraso en el desarrollo de la planta y quemaduras en las hojas. Los ditiocarbomatos (p. ej., mancozeb,maneb, propineb) y el clortalonil controlan muy bien la enfermedad. Los fungicidas sistémicos fosetil-A1 y metalaxil no dan un control mejor que los ditiocarbomatoscuandoambosseaplican a intervalos semanales; las mezclas de estos fungicidas específicos con mancozeb pueden dar un mejor control debido a las acciones combinadas protectora y curativa. En experimentos con plantas en maceta el propamocarb y el protiocarb han dado resultados prometedores en aplicaciones al suelo. En Grecia Y en Israel en 1979 (Pappas, 1982) se había desarrollado resistencia al metalaxil en pepinos cultivados en invernadero. Otras medidas para eliminar la enfermedad incluyen: sembrar en líneas paralelas a la dirección del viento y a una densidad de planta adecuada; evitar el crecimiento de plantas nuevas cercanas a cultivos infectados más viejos; evitar el riego por aspersión;facilitar una buenacirculación de aire en los invernaderos. PAPPAS
P . humuli ataca al lúpulo cultivado y al silvestre en setos (Humulus l u ~ u l u s )se ; ha encontrado en ortigas (Urtica SPP.) Y en Celtis, pero como formas especializadas distintas, ya que no se ha tenido mucho éxito en inoculaciones cruzadas. No se ha propuestocon seriedad el papel dehuéspedes alternativos en el ciclo de la enfermedad. Distribucicin geogr&?ca P . humuli se señaló en Japón en 1905 y posteriormente sobre lúpulo silvestre en Wisconsin (USA) en 1909; en Europa apareció por primera vez en 1920 en lúpulos experimentalesen Wye College, Kent (Inglaterra). A continuación la dispersión fue pandémica a través de Europa y América del Norte, y en la actualidad el patógeno se encuentra en todos los lugares de cultivo de lúpulo del hemisferionorte (mapa del CM1 14); sin embargo en el hemisferio sur está limitado a Argentina y no se ha extendido a Australia o a Africa del Sur. Edermedad
En el crecimiento aéreoanual del lúpulo la infección se localiza en las hojas (lesiones foliaresangulares), flores y conosy, si es sistémico, en los tallos (‘púas’). El patógeno se perpetúa comomicelio con haustorios en las partes subterráneas perennes, a las que puede matar. Cada primavera se origina algún tallo enanizado y enfermo (púasprimarias) que lleva en el envés de las hojas masas ocuras, pardo moradas, de esporanpios que constituyen el inóculo inicial para la cadena estival de enfermedad. Durante el crecimientoposterior pueden enfermar otros tallos basales y laterales, así como los tallos principales trepadores(púassecundarias),deformando la planta y permitiendo el aumento del inóculo. La infección foliar tiene lugar a lo largo de
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Oomycetes toda la estación; en julio pueden enfermar las flores, y los conos hastala recolección en septiembre,produciéndose pérdidas directas decalidad y cantidad. Aunque en lashojas y conos enfermos a menudo se producen oosporas en abundancia, en raros casos se ha conseguido artificialmente que germinen Y se considera que no tienen parte en el ciclo de la enfermedad.
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tante en el cultivo desde áreas de pluviometría elevada enel Este a las regiones áridas deWashington e Idaho. En la actualidad los ataques graves de mildiu son menos frecuentes debido principalmente a los cultivares resistentes y a la utilización de fungicidas sistémicos eficaces, sin embargo el patógeno está aúnmuy extendido y sigue siendo una amenaza en cuanto ser e b ~ el a control (Rovle & Kremheller, 1981).
Epidemiología
La infección de los tallos requiere la presencia de agua duranteun mínimo de 3 h y tiene un intervalo de temperaturas (8-23" C) menor que la infección de hojas (1,5 h, 5-29" C); para que tenga lugar una infección importante de hojas y tallos se requiere que permanezcan mojados durante 4-8 horas con temperaturas moderadas. El patógeno sólo puede penetrar 'a través de los estomas, cuyo movimiento regulado por la luz determina la eficaciade las zoosporas (inóculo);a la luz las zoosporas en el agua se asientan directamente sobre los estomas abiertos, pero en la oscuridad, cuando los estomas están cerrados en su mayoría, se asientan al azar sobre la hoja (Royle & Thomas, 1973); por tanto los ataques de mildiu dependen delluvias durante el díay nunca tienen lugar en rocío o con lluvias nocturnas. Mientras los síntomas foliares se desarrollan en 3-10 días según un intervalo ampliode temperaturas(7-28"C), las púas requieren 7-22 días a 9-20" C. La esporulación tiene ritmos diurnos, así como la liberación de los esporangios al aire; la producción de esporas está condicionada por HR elevadas (>90%), mientras que la liberación de éstas se dispara al caer la HR; la liberación también tiene lugar por la acción de choque de gotas de lluvia en la haz de la hoja, donde no esporula, y por arrastre delos esporangios por la lluvia. La dispersión tiene lugar principalmente por el aire, y aunque la eficacia del inóculo dispersado por la lluvia probablemente sea alta, su importancia no está establecida claramente (Royle, 1973).
Control
En los cultivares susceptibles el control se ha apoyado principalmente en el uso sistemático de fungicidas de acción protectora; los fungicidas cúpricos se utilizan aún mucho, pero en el Reino Unido han sido sustituidos en gran parte por losditiocarbomatos. La estreptomicina en los anos sesentay, más recientemente, los fungicidas específicos para oomicetos (principalmente metalaxil mezclado con cobre) se han adoptado al principio de la estación y contribuyen deforma importante a intensidadesmenores dela enfermedad mediante la reducción eficaz de los niveles de inóculo; la preocupación respecto a los residuos de cobre y de ditiocarbomato y la demanda de lúpulo de altacalidad han determinado el uso de tratamientos tardíos (cosméticos), en la actualidad también se utiliza el metalaxil tras la floración (julio). La introducción reciente de sistemas de avisos para le enfermedad en la RFA y en el Reino Unido dan nuevas oportunidadespara utilizar fungicidas con mayor discriminación que antes (Kremheller & Diercks, 1983). Sólo sehan introducido cultivares resistentes, derivadosprincipalmente de líneasalemanas silvestres, desde alrededor de 1970, y en algunos países se cultivan muchoen la actualidad; requieren menos tratamientos que los cultivares susceptibles. De los otros métodos de control, las prácticas culturales y sanitarias pueden ser valiosas aunque los sistemas modernos de cultivo a veces impidan su adopción, en particular es importante plantar material sano. eliminar mecánicamente los tejidos enfermos y tratar adecuadamente los conos no cosechados.
Importancia econrimica
El mildiu ha sido siempre un factor importante Iimitando la producción de lúpulo; las pérdidas directas en Peso Y en el contenido de ácido alfa (que da SU amargor a la cerveza) se deben a ataques en 10s conos, que pueden devaluar y destruir la cosecha. En 10s anos veinte hubo pérdidas devastadoras en Europa, por ejemplo en Alemania en 1926 se evaluó Por encima de 30 millones de marcos. En 10s USA la enfermedad ha impuesto un cambio impor-
Importancia en investigacicin
Como el mildiu de la vid, el del lúpulo ha sido el objeto de intentosrecientes de predicción utilizando factores climáticos y de inóculo; se han propuesto varios tipos de modelo y los estudios epidemiológicos se han elegido como ejemplo en debates sobre la filosofía de los modelos epidemiológicos (Wagde las goner, 1974). El comportamientocurioso
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Capítulo 8
ZoosPoras respecto a los estomas se diferencia del de Plasmopara viticola y, al tener una explicación a la vez física Y fisiológica, parece ser un fenómeno Único en micología. ROYLE
Pseudoperonospora cannabina (Otth)Cruzi seencuentra sobre cáñamo en toda Europa,y puede ser
importante en cultivos de Europa Oriental (mapa del CM1 478).
Sclerophthora macrospora(Sacc.) Thirum., Shaw & Narasimhan (Sinónimo: Sclerospora macrospora Sacc.) S. macrospora es la especie tipo del género Scle-
rophthora, CUYO estadio perfecto es vecino del de una Sclerospora, mientras que su estadio esporangial parece el de unaPhytophthora (Kenneth, 1981). En la actualidad se ha sehalado sobre más de 140 gramíneas, principalmente maíz,pero también trigo, arroz, cebada, avena, sorgo, Eleusine, Pennisetum y caña de azúcar(Safeeulla, 1966) en la mayoría de las áreas de clima templado o cálido de Europa, América, Africa, Asia y Australia. En Europa se ha señaladoenAustria, Bulgaria, Grecia, Italia, Polonia, Suiza y Yugoslavia (mapa del CM1 287). Se han observado aislados individuales con una gama de huéspedeslimitada, por ejemplo el maíz, huésped principal en la mayoría de las regiones, puede no ser un huésped en otras. S. macrospora causa infección sistémica; los síntomas varían mucho con el huésped, el momento de infección y el grado de colonización. En maíz las plantas gravemente afectadas muestran un exceso de ahijamiento y hojas cloróticas estrechas, pero el síntomamáscaracterístico, denominado normalmente como‘cima loca’,consiste enla proliferación parcial o completa del penacho quefinalmente queda transformado en una masa de estructuras foliares; en las panochas también pueden aparecer filodias. En trigo las plántulas infectadas desarrollan numerosos hijuelos cloróticos y tendentes a marchitarse con rapidez; muchas plantas se marchitan antes de espigar y tienen cañas en sacacorchos y deformaciones característicasde las hojas,especialmente de la hoja bandera; puede tener lugar la esterilidad total. En el arroz (en el que Brizi denominó al patógeno como Sclerospora oryzae) pueden observarse síntomas similares pero más acusados, en el momento dela floración las panículasaparecen deformadas y son incapaces de emerger de la vaina de la hoja bandera, a menudo tienen un tamaño re-
ducido Y Permanecen verdes duranteun tiempo más largo de lo normal; laspartes florales puedenabortar Y verse sustituidas en parte por estructuras foliares. En Europa S. macrospora sólo se encuentra en áreas limitadas, en bajos, con mal drenaje. Sin embargo pueden observarse infecciones a gran escala cuando hay inundaciones importantes durante las primeras 4-6 semanas tras la siembra, y en trigo al principio de la renovaciónprimaveraldelcrecimiento. Las infeccionesempiezanapartir de las oosporas durmientesdelhongo que amenudo se forman en gramíneas perennes; en algunos casos el micelio transmitido por semilla puede ser también fuente de infección. S . macrospora no se considera de importancia económica en Europa excepto en casos aislados de cultivos encharcados. Debido a su aparición esporádica no sehan evaluado diferencias de susceptibilidad entre variedades de los cultivos afectados. Normalmente la enfermedad no justifica medidas de control. Sesugiere drenajes y otros medios de impedir encharcamiento. CASTELLANI
De los otros mildius patógenos de cereales, las especies de Peronosclerospora no se encuentran en Europa,mientrasque Sclerosporagraminicola (Sacc.) Schroter (CM1 770) está muy extendido en Europa Central y del Sur (mapa del CM1 431) en cultivos de poca importancia como Setaria y Panicum y en gramíneas silvestres, pero sin tener importancia económica. ALBUGINACEAE
Albugo candida (Pers.) Kuntze A . candida forma esporangióforos en forma de
maza que llevan cadenas basípetas de esporangios en soros blancos o cremosos; la pared del episporio de las oosporas esgruesa y ornamentada (CM1 460). El hongo se encuentra sobre numerosos miembros de las Cruciferae, entreellos las especies cultivadas de Brassica, Raphanus sativus y muchas ornamentales. Se ha señalado la especialización de aislados (Pound & Williams, 1963). El hongo, que causa la enfermedad del ‘blanco’ o ‘roya blanca’ (Fig. 33), crece biotróficamente como micelio intercelular que forma haustoriospequeños esféricos; las plantas infectadas se cubren de pústulas blancas, como de tiza, en forma de ampolla, frecuentemente acompañadas de hipertrofia,distorsión Y pigmentación anormal de los tejidos afectados. La infección sistémica de meristemos e inflorescencias da lugar a agallas. Las infecciones primarias se deben a zoos-
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Oomyc:etes
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Fig. 33. Roya blanca debida a Albugo candida.
poras originadas en oosporas del suelo o restos vegetales, posteriormente se extiende por esporangios dispersados por el viento que liberan zoosporas en la superficie del huésped, donde se enquistan y penetran directamente. A . candida a menudo aparece en asociación próxima con el mildiu Peronospora parasitica, que con frecuencia se encuentra parasitando las agallas formadas por la infección del primero. A veces los daños son suficientementegraves como para causar reducciones de cosecha. El patógeno puede controlarse por tratamientos preventivos de fungicidas cúpricos o ditiocarbomatos, mientras que las acilalaninas tienen una buena actividad erradicante tanto contra las infecciones foliares como las sistémicas. En vanas especies de Brassica y Raphanus se conoce resistencia específica determinada por genes dominantes simples. En B . campestris (Fan et al., 1983) se ha demostrado una herencia cuantitativa del tipo de reacción a la enfermedad. LUCAS
Albugo tragopogonis (DC) Gray (sinónimo: A . tragopogi [Pers.] DC) (CM1 458) causa la roya blanca de las compuestas y es la enfermedad más importante del salsifi (Tragopogon porrifolius)y de laescorzonera (Scorzonera hispanica) (Messiaen & Lafon, 1970). También seencuentra en ornamentales (Gerbera spp.) y en girasol y puede tener cierto potencial en el control biológico dela mala hierbacompuesta A m b r o s i aa r t e m i s i i f o l i a (Vyalykh & Zheryagien, 1977). Se controla con fungicidas.
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Capítulo 8
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CAPITULO 9
Chytridiomycetes; Plasmodiophoromycetes; Zygomycetes
Como los Oomycetes (Capítulo 8), los Chytridiomycetes y Plasmodiophoromycetes tienen talos cenocíticos y producenzoosporas flageladas(los primeros, uniflageladas posteriormente; los segundos, biflageladas). Dentro de estosgrupos, y entre ellos, existen grandesdiferencias en cuantoa la estructura básica del talo y al ciclo vital; algunos no tienen micelio verdadero, madurando todo el talo para dar lugar a un esporangio, mientras que otros tienen algún tipo de micelio; los Plasmodiophoromycetes forman plasmodios desnudos y se parecenmása mixomicetos que a hongos verdaderos. Sin embargo los patógenos de plantas compartenmuchos rasgos en común: son parásitos del suelo con esporangios durmientes muy duraderos queproducen zoosporas dispersadas en el agua del suelo e infectan a células individuales de raíces, tubérculosu, ocasionalmente, hojas o tallos, de forma biotrófica y obligada. Puedencausar síntomas leves (p. ej., Olpidium, Polymyxa; muchas especiesprobablemente ni se detectan) o formar algún tipo de agalla (hiperplasia y/ o hipertrofia) como Plasmodiophora, Synchytrium, Physoderma, Spongospora. Con algunas excepciones notables su importancia económica es más bien pequeña; la importancia de algunas especies esmás bien como vectores devirus, siendo los únicos hongos que se sepa que transmiten virus de plantas. Los Zygomycetes sólo tienen micelio cenocítico y carecen delas fructificaciones complejas comunes a los otros ‘Phycomycetes’ u ‘hongosinferiores’. Los Mucorales son principales saprófitos del suelo, que se dispersan por esporangiosporas no flageladas y persisten como zigosporas o clamidosporas; unas pocas especies causan podredumbres no específicas de frutos o tubérculos. Los Endogonales (Endogone, Glomus)infectan raícesformando micomzasendotróficas ‘vesiculares-arbusculares’ en numerosos huéspedes (Mosse, 1973); están muy extendidos y cada vez estánrecibiendo mayor atención por parte de la investigación; no hay ningún indicio de que su presencia sea nunca dahina al huésped.
CHYTRIDIOMYCETES
Olpídum brassicae (Voronin)Dang. (Sinónimo: Asterocystis radicis de Wild) Descripción básica
El género Olpidium contiene alrededor de 50 especies que son parásitos de algas de agua dulce, hongos, protonemade musgos,granos de polen, plantas con flores y pequeños animales acuáticos. Poseen un talo holocárpico, endobiótico, que puede llenar por completo la célula huésped; los talos se convierten por completo en un zooesporangio o en un esporangio(espora)durmiente;éstos liberan zoosporas (planosporas) desde lacélulamediante tubos de descarga que acaban en la periferia del huésped o se extienden más allá. Las zoosporas de Olpidium tienen una cabeza esférica y un flagelo posterior y se enquistan al adherirse a la superfkie del huésped,en la célula huésped proyectan un tubo de infección a través del cual el citoplasmapasa desde la zoospora; la penetración dura menos de 1 h ; a los dos días tras la invasión se desarrollan pequeños talos dentro de los pelos radiculares del huésped y de las células epidérmicas; los talos crecen haciéndosemultinucleados,forman tubos de descarga, y dentro de los cuatro-cinco días pueden haberse liberado las zoosporas. Olpidium brassicae produce talos esféricos de 12-20 pm de diámetro, o cilíndricos y de 20-45 X 25-220 pm; puedehaber varios porcada célula huésped. Los esporangios durmientes son de 8-30,um de diámetro y típicamente verrucosos o arrugados. Las zoosporastienen 3 pm de diámetro, son hialinas, tienenun flagelo posterior Y 17 pm de longitud (Sparrow, 1960). Huéspedes O. brassicae se encuentra frecuentementeen raíces de coles y, con mayor frecuencia, delechuga; otros
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9
Capítulo
huéspedes pueden ser apio, pepino, lino y melón (Ogilvie, 1969); un aislado de lechuga resultó incapaz de infectar hortícolas como puerro, espinaca, lechuga, guisante, ruibarbo y acelga, y también a vanas plantas silvestres, malas hierbas y ornamentales (Tomlinson & Garrett, 1964). Especializacih de huésped
Las cepas de O.brassicae de lechuga y col pueden no ser idénticas, ya que han fracasado los intentos de realizar inoculaciones cruzadas entre estoshuéspedes. Edermedad
La infección por O. brassicae aparentemente tiene pocos efectos adversos en lechuga o col; Ogilvie (1969) señala una especie de Olpidium que causa en apio un moteado amarillomanchado,muerte de plántulas de pepino y melón en pre y postemergencia, así comola infección de las raíces de plantas más viejastras el trasplante, lo que lleva a un cambio de coloración a verde oscuro y a la marchitez. En condiciones muy húmedas O. brassicae causa en lino una caída deplántulas o quemado similar al que puededeberse aespecies de Pythium (ViennotBourgin, 1949); las plantas se secan de forma anticipada (a los 10-20 cm) y aparecen ‘quemadas’, especialmente si sigue un período muy seco a uno lluvioso que favorezcala infección; este secado impide que la planta forme nuevas raíces como lo haría normalmente. Epidemiología
Los esporangios durmientes pueden sobrevivir siete o más años en el suelo; el hongo se dispersa por zoosporas en el agua del suelo, principalmente en los sistemas de riego de invernadero (c. f. más adelante). Importancia económica O. brassicae en general tiene una importancia económica pequeña excepto como vector del virus de la necrosis del tabaco (ver éste)y del organismo de las venas grandes de la lechuga (ver éste), que ha llegado a ser un problema principal donde secultiva lechuga por la técnica de película nutriente; éste es el medio por el que las zoosporas de O. brassicae pueden circular rápidamente en torno a todo el cultivo, llevando y dispersando al organismo de la vena grande(Campbell & Fry, 1966). El cultivopuede
devastarse rkpidamente, sobretodo en invierno. Sólo se requiere control en Breas enlasque O. brassicae pueda transmitir virus. Control
La esterilización de suelo con vapor o con cloropicrina puede ser una medida de control;el bromuro de metilo da un control limitado (White, 1982). Las plántulas pueden protegerse en el momento de la propagación incorporando en los bloques de sustrato carbendazirna, cuya materia activa es un surfactante añadido por los productores a la carbendazima; la adición de surfactantes preparadosrecientemente, como Agral (90% viv de condensado de óxido de alquil-fenol-etileno) a 20 ppm a las soluciones de la película nutritiva, inhibe el desarrollo de las venas grandes de la lechuga; los canales de hormigón en los que se cultivan las lechugas utilizando esta técnica de la película nutritiva se desinfectan, para eliminar los esporangios durmientes de O . brassicae, tratándolos con una solución del 1% v/v de un iodóforo durante I h (Tomlinson e f al., 1981). Tomlinson et al. (1982) han observado en lechuga resistencia parcial a O. brassicae. DIXON
Se han descrito otras especies de Olpidium infectando las raíces de muchas plantas de forma parecida; según Lange & Insunza (1977), muchos de los que tienen esporas durmientes lisas (en contraste con las esporas verrugosas de O . brassicae) pueden probablemente agruparse en O. radicale Schwartz & Cook. Aunque esta especie tiene poca importancia económicacomotal,sesospecha que sus aislados transmiten virus (virus del mosaico necrótico del trébol rojo; virus de la necrosis del pepino, O. cucurbitacearum si seconsidera sinónimoa Barr). O. trifolii (Pass.) Schroter muestra la peculiaridad de atacar las partes aéreas de Trifolium repens (Viennot-Bourgin, 1949). Cladochytrium caespitis Griffon & Maubl. forma un micelio fino que producezoosporangios y esporasdurmientes; infecta las raíces y las vainas de los céspedes causando rodales amarillos (Viennot-Bourgin, 1949).
Physoderma a/fa/fae(Pat. & Lagerh.) Karling (Sinónimo: Urophlyctis alfalfae [Pat. & Lagerh.1 Magnus) P . alfalfae causa la sarna verrugosa de la alfalfa. Las esporas,que penetran por la superficiedel hués-
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Chytridiomycetes; Plasmodiophoromycetes; Zygomycetes ped a nivel del suelo, dan lugar a un lizomicelio estrecho, intracelular, que produce dilataciones terminales septadas en el ápice de las cuales se forman haustorios digitados; eventualmente se forman en estos extremos esporangios durmientes hemisféricos, que son el estadio observado con mayor frecuencia y que por último germinan dando lugar a zoosporas (CM1 751). Las yemas infectadas de la macolla justo por debajo del nivel del suelo se desarrollan originando agallas grandes, blancas, posteriormente teñidas de pardo, que finalmente se desintegran liberando los esporangios durmientes, que pueden sobrevivir durante varias décadas. Lasplantas afectadas mueren. P . alfalfae está muy extendido por todo el mundo en los países que cultivan alfalfa (mapa del CM1 130), pero sólo causa pérdidas en suelos mal drenados o con riego excesivo. Las principalesmedidas de control(Compendio de la APS)son favorecer eldrenaje y evitar repetir el cultivo en los lugares que se saben estén infestados. Algunos cultivares pueden mostrar cierto grado de resistencia (Raynal, 1982). C A R R & SMITH
Otras especies dePhysoderma también causan agallas en raíces y tallos, pero tienen una importancia secundaria: P. Ieproides (Trabut) Karling, en la remolacha azucarera enalgunos países mediterráneos (CM1 752); P. graminis (Busgen) De Wild., en céspedes (Compendio de la APS); P. maydis (Miyabe) Miyabe causa manchas pardas en maíz (CM1 753) Y no se encuentra en Europa.
Synchytrium endobioticum (Schilbersky)Percival Descripción búsica S. endobioticum es un parásito holocárpico, biotró-
fico obligado.El hongo coloniza célulasindividuales del huésped y se pueden percibir los soros como cuerpos pardo dorado en el tejido; los soros de verano, que contienen 2-7 esporangios, se desarrollan a partir de zoosporas haploides; los soros durmientes, con un esporangio, sólo emergen a partir de zigotos diploides, tras la copulación de dos zoosporas (isogametos); un Único esporangio contiene alrededor de 100-300 zoosporas. Huéspedes S. endobioticum parasita sólo a Solanaceae, especialmente a muchas especies y subespecies del género Solanum, productoras de tubérculos. Son
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huéspedes importantes el tomate y malashierbas corrientes como Solanum nigrum y S. dulcamara, pero el huésped principal es la patata. Especializución de huésped Tras la introducción extensiva entre 1920 y 1940 de patatasresistentes únicamentealpatotipo 1 (D,, raza común) han aparecido al menos 10 patotipos nuevos en unos 1.O00 focos en Europa, India,América del Sur y Canadá (Newfoundland). Algunos pocos cultivares son resistentes a todos los patotipos europeos conocidos, otros muestran reacciones diferenciales. La mayoría de las especies y subespecies del género Solanum que producen tubérculos incluyen razas resistentes o susceptibles a los nuevos patotipos. Distribución geogrcifica La mayoría, si no todos, de los países productores de patata han señalado al menos un caso de S. endobioticum (mapa del CM1 1; EPPO, 1977; Langerfeld, 1984). Sin embargo para su establecimiento permanente deforma endémica se requieren condicionesclimatológicas con veranosrelativamente frescos y húmedos e inviernos largos y fríos, como las que caracterizanlas áreas centrales y septentrionales de Europa (Bojnansky, 1960). La opinión predominante es que S. endobioticum es originario de los Andes, en América del Sur, centro genético de la patata; Hampson & Proudfoot (1974) creen que la introduccióna Europa se debe a la importación de material genéticode América delSur tras la catástrofe debida a Phytophthora irlfestans en 1840-1850; sin embargo hay una opinión alternativa que considera que el hongo vivía originalmente en Europa, en solanáceas silvestres, y que cambió a su nuevo huésped al cultivarse éste de forma masiva. Erlfermedad Todas las zonas meristemáticas superficiales de la planta son susceptiblesa la sarna venugosa, aunque no puede atacar a lasraíces; comoregla, los ataques tienen lugar en órganos subterráneos como brotes, estolones, tubérculos jóvenes y ojos de tubérculos maduros. Los síntomas típicos son tumores desde blanco marfil a pardo oscuro, del tamaño deun guisante hasta el de una nuez o mayores, y con forma de coliflor (Fig. 34). Las zoosporas y los zigotos invadenlascélulasmeristemáticas y danlugar a soros de veranoo durmientes, respectivamente (ver
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Capítulo 9 principal de dispersión es por patata de siembra atacada o contaminada. A corta distancia los soros durmientes se dispersan con frecuencia por suelo en zapatos, herramientas o maquinaria agrícola; otra causa de dispersión es el estiércol, al sobrevivir los soros durmientes a la digestión de los animales domésticos; además los soros durmientes sobreviven a la mayoría de los procedimientos de procesamiento de patataY pueden dispersarse porirrigación con el agua del procesamiento. Importancia econcimica
más arriba); en torno a la célula invadida, estimuladas probablemente por la producción de sustancias químicas, las células vecinas se dividen y multiplican; en caso de una densidad de infección alta las partes atacadas de las plantas se convierten en órganos deformados,proliferativos. Las infecciones sucesivas por las zoosporas de los soros de verano que maduran y las divisiones celulares sucesivas dan lugar a la formación posterior de nuevos tumores; las infecciones únicas, o una densidad de infección muy baja, dan lugar a pequeñas agallas típicas de las Synchytriaceae. Tras la podredumbre de los tumores los soros durmientes permanecen infestando el suelo durante mucho tiempo.
Según el grado de ataquela cantidad de dahososcila entre pérdida total de cosecha o una reducción leve de la calidad. La mayoría de las regulaciones nacionales, sin embargo, decretan que las patatas de focos con sarna deben consumirse directamente por el agricultor en su finca o en su casa. Es difícil realizar una estima absoluta del dano total, ya que la mayoría de los focos tienen lugar en huertos o campos pequenos;según distintosdatos las pérdidas medias en plantaciones comerciales son muy bajas. Las limitaciones administrativas posteriores al descubrimiento de focos de sarnatienen una importancia máxima: aparte de prohibirse el cultivo de la patata en estos focos la mayoría de las regulaciones nacionales para control de la sarna verrugosa implican restricciones adicionales en las áreas adyacentes (p. ej., no cultivar para producción de semilla, o no se permite cultivar variedades suscept i b l e sa lp a t o t i p ol o c a l ) ;a d e m á st o d a sl a s instrucciones de cuarentenarequieren ‘tolerancia O’ para el S. endobioticum. La aparición del hongo de la sarna (especialmente de patotipos nuevos) causa en general limitaciones ala exportación en extensas áreas de cultivo de patata.
Epidemiología
Control
La infección inicial de las plantas o tubérculos de ‘patata suele empezar a partir de soros durmientes del suelo; son igualmente importantes las infecciones a partir de soros durmientes de la auperfície de tubérculosde siembrainfestados o de ojos durmientes infectados. Para que tenga lugar la infección se requiere la coincidencia de tejido susceptible del huésped, agua en el suelo e inóculo de zoosporas liberadas; el número de generaciones por estación (reinfecciones a partir de soros de verano) depende de la duración de estas circunstanciascoincidentes. En áreas con condiciones climáticas moderadas(ver más arriba) puedenexistir en el suelo soros durmientes viables durante más de 30 arios. La causa
Los soros durmientes, de paredes gruesas, de S. e n d o b i d c u m son extremadamente resistentesal tratamiento químico, cuya dosis a menudo excede los umbrales de fitotoxicidad antes de que mueran la mayoría de ellos; existen algunos datos sobre el efecto positivo de compuestos químicos en tratamiento a suelos, especialmente con dinitrocresoles, carbamida, cianamida y bromuro de metilo. El método más seguro de control sigue siendo la mejora genética y el cultivo de cultivares resistentes; la aparición de patotipos nuevos parece proceder lentamente. Según la literatura los nuevoscultivares ‘multirresistentes’ son resistentes a la mayoría o a todos los patotipos europeos conocidos del hongo.
Fig.
34.
Tubérculo de patata atacadopor Sync.hyrriurn endohioficum.
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Chytridiomycetes; Plasmodiophoromycetes; Una medida de controlimportante es evitar pormedidas legales la dispersión, sobre todo la prohibición de cultivar patatas en focos con sarna y la 'tolerancia O' en importaciones (EPPO 82).
Zygomycetes
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de un centro original en el área mediterránea (Watson & Baker, 1969). Enfermedad
LANGERFELD
P . brassicae causa la enfermedad conocida generalmente como hernia o potra de la col. Se manifiesta típicamente por hinchazones de las raíces en forma de una única agalla grande, o como racimos de raíces laterales hinchadas, que recuerdan algo al aspecto de los tubérculosde la dalia; en plantas como nabos o colinabos, con raíces bulbosas de por sí, se dilatan las raíces laterales fibrosas. La gravedad de los efectos dela enfermedad sobrela planPLASMODIOPHOROMYCETES ta huésped depende de distintos factores; la infecPIasmodiophora brassicae Voronin ción de la raíz principal dando lugar a una única agalla grande es casi siempre más grave que el ataque a raíces laterales, mientras que el tiempo duDescripción básica rante el cual la agalla permance firme y no se desPlasmodiophora es un género de unas siete especies compone afecta de forma importante el estadio en de parásitos de plantas vasculares, que se diferenel que la planta sucumbe. En ocasiones pueden decian de otros miembros de los Plasmodioahoromrsarrollarse agallas en las partes áreas de las plantas ceres en sus esporas durmientes no agregadas en y en berros (especies de Nasturtium) se ven normasas. P . brassicae es el Único miembro del género malmente dilataciones de los tallos. de importancia económica.
Otras especies deSynchitrium causan agallas en hojas y tallos de muchas especies silvestres(ViennotBourgin, 1949) o de cultivos tropicales (CM17567601, pero laúnica especie importante en Europa es S . endobioticum.
Epiderniología Huéspedes
P . hrassicae induce síntomas de enfermedad en todos los miembros de las Cruciferae, aunque unos son más susceptibles que otros; porejemplo, de las especies cultivadas, las de Raphanus se ven afectadas con menor gravedad; sin embargo esto debe matizarse ya que se ha estudiado poco la especialización de huésped por patotipos en especies silvestres; además la infección primaria entre pelos radiculares puede tener lugar sobre unagama amplia de especies no crucíferas, aunque aparentemente sin efectos adversos. Especializacicin de huésped
Se conocen muchas razas fisiológicas, patotipos o poblaciones;Buczacki et al. (1975) han avanzado algo hacia la racionalización de la nomenclatura y clasificación de éstos y, más recientemente, Crute et al. (1979) han revisado el tema. Distrihucicín g e o g r ~ c u
P . brassicae está muy extendido, especialmente en zonastempladas; probablemente seencuentre en todos los lugares de cultivo de cruciferas. En general se considera que P . brnssicae se ha dispersado por el transporte de plantas,y de sus productos, a partir
P . hrassicae sobrevive en el suelo como esporas durmientes uninucleadas producidas en las agallas radiculares y liberadas cuando éstas se descomponen; probablemente pueden persistir durante al menos 20 años en ausencia de huésped, aunque la posibilidad de que el patógeno siga un ciclo vital abreviado en las raíces de especies no crucíferas debe considerarse cuando se citan estos datos. Las esporas durmientes germinan produciendo una sola zoospora primaria, uninucleada, biflagelada, que se enquista en la superficie de los pelos radiculares o de las células epidérmicas y que penetra a través de la pared formando un plasmodio en el interior. Tras la división nuclear y el crecimiento el plasmodio se divide formando un grupo de zoosporangios dentro de los cuales se desarrollanvarias zoosporas secundarias;éstas sonindistinguibles morfológicamente de las zoosporas primarias y su función precisa es dudosa; se cree que penetran desde las células epidérmicashasta las corticales, ya que en éstas se forman plasmodios secundarios que crecen, sufren cariogamia y meiosis y por último se dividen d a n d ol u g a r a l a s e s p o r a s d u r m i e n t e s ( I n gram & Tommerup, 1972). P . hrassicue puede persistir en crucíferas silvestres, además de como esporasdurmientes,aunque existe una variabilidad considerable de susceptibilidad entre e intra especies (Buczacki & Ockendon, lY79); frecuentemente
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Capítulo 9
se encuentran libres de enfermedad malas hierbas como Capsella bursa-pastoris en suelos donde las coles cultivadas seven afectadas gravemente;la enfermedad es siempre más grave en suelos ácidos y mal drenados,enestacionesde pluviometría elevada y de temperatura moderadamente cálida. La dispersión de P. brassicae, al ser un patógeno sin fase aérea de dispersión, se debeal traslado de Los trasplantas infectadas y de suelo contaminado. plantes infectadosen el semillero a menudo no muestran desarrollo de agallas en el momento del trasplante y, por tanto, son un método de transferir la enfermedad. El suelo que contenga esporas durmientes puede transportarse por el viento, poragua o, más frecuentemente, adheridoal calzado o a herramientasagrícolas;probablemente, aunque no está demostrado,también puede dispersarse cuando el suelo contaminado se adhiere a los pies de aves y mamíferos, y se ha demostradoel paso de esporas viables a través del tracto alimentario del ganado, lo que indica que la dispersión en el estiércol es otra posibilidad. Los escasosinformes sobre transmisión por semilla pueden explicarse como debidos a partículas de suelo contaminado que adhieran se a ésta, un acontecimiento tan poco probable en la práctica comercial normal como para no tenerse en cuenta. Importancia económica
Cuando el nivel de inóculo en el suelo es elevadoy las condiciones ambientales favorecen la infección de plantas jóvenes puede tener lugar la muerte de éstas en fecha temprana. Con mayor frecuencia la muerte tiene lugar cuando empiezan a descomponerse las agallas de plantas maduras y, aún con mayor frecuencia, las plantas no mueren directamente sino que se desarrollan mal o en formas POCO utilizables. Es extraordinariamente difícil determinar de forma exacta las pérdidas económicas debidas a la hernia o potra; además la proporción de suelo contaminado se conoce sólo de forma imperfecta, ya que la enfermedad no se señala de forma sistemática a los agentes de extensión;la posibilidad de que se encuentre presente se acepta como un hecho corriente en la práctica agrícola. Teniendo en cuenta los efectos en un cultivo en el que haya un ataque grave, lo más razonable sería evitar por completo Y el problema este suelo para cultivar crucíferas, desemboca en una menor flexibilidad de las opciones de cultivo. Control
La hernia ha sido siempre una de las enfermedades más difíciles de controlar, en primer lugar porque
P . hrassicae está totalmente limitado al suelo; en segundo lugar porque no responde a la mayoría de los fungicidas Y, por último, porque existemuy poca resistencia al patógeno en los huéspedes. Karling (1968) examina los numerosos procedimientos que se han ensayado sin éxito. Los métodos que en la actualidad se practican más o menos ampliamente pueden resumirse así: la rotación de cultivos tiene un valor limitado debido a la longevidad del patógeno en el suelo, aunque la opinión general es que es mejorrealizar rotaciones que no realizarlas;a menudoson muy eficaces los encalados para aumentar el pH del suelo hasta al menos 7 3 , aunque debe considerarse la posibilidad de efectos negativos en otros cultivos de la rotación; los únicos fungicidas eficacesson PCNB, cloruro mercurioso y los benzimidazoles como metil-tiofanato y benomilo, mientras que algunos esterilizantes parciales de suelo, entre ellos bromuro de metilo, cloropicrina, dazomet y D-D, dan buen control, aunque caro. Aparte del PCNB ninguno de los fungicidas ortodoxos tienen efecto en cultivos de siembra directa, y su uso se limita por tanto al tratamiento de los trasplantes a raíz desnuda o de los módulos de medio de crecimiento sin suelo. Los problemas de mejorar cultivos resistentes a la hernia se complican por la escasez de fuentes de resistencia y por la complejidad de la variación patogénica del hongo; aunque se ha obtenido cierto éxito en la mejora, especialmente en algunos cultivares de Brassica campestris y B. napus, la eficacia de la resistencia se limita a lugares donde no se encuentran mezclas complejas y virulentas de patotipos. BUCZACKI
Spongospora subterranea(Wallr.) Lagerh. S. subterranea es el Único miembro de importancia económica de un pequeño género de Plasmodiophoromycetes parásitos de plantas(Karling, 1968). S ee n c u e n t r ac o m od o sf o r m a es p e c i a l e s , f. sp. subterranea Tomlinson y F. sp. nasturtiiTomlinson, que son prácticamente indistinguibles morfológicamente, pero tienen distintas gamas de huéspedes: la f. sp. subterranea es la más importante de los dos, infecta a patatas, tomates y otros miembros de las Solanaceae y posiblemente a unas pocas esp e c i e sd eo t r a sf a m i l i a s ,m i e n t r a sq u el a f. sp. nasturiti está limitado a especies de Nasturtium. La posibilidad de que en S. subterranea exista especialización de patotipos se ha discutido durante muchos años; no existen datos concluyentes, aun-
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Chytridiomycetes; Plasmodiophoromycetes; que se han señalado aislamientos de la f. SP. subterranea con distintos tamanos de las masas de esporas; f. sp. subterranea está distribuida en todo el mundo, y aunque la f. sp. nasturtii sólo se haya señalado en Europa Occidental y los USA sena sorprendente que no se encontrara más ampliamente. La f. sp. subterranea causa la sarna pulverulenta de la patata, enfermedad que a menudo afea más que produce daños.Los síntomas más típicos tienen lugar asociados a lenticelas, heridas o, a veces, a los ojos de las patatas, y aparecen como depresiones irregulares, pardas, en forma de cráter, con márgenes elevadas e irregularesque contienen una masa laxa y purululenta de esporas, lo que las distingue de las lesiones de la sarna común debida a Streptomyces scabies, aunqueparapoder identificarla con certeza se necesitan experiencia y un microscopio. En condiciones de alta humedad o de periodos alternativos húmedos y secos las lesiones pueden extenderse hasta llegar a ser hinchazones cancerosas,grandes,quehacen que lostubérculos pierdan valor. En las raíces y los estolones puede tener lugar una proliferación menor y menos evidente de tejidos.También puede causar daños a las raíces de tomate, en las que formaagallas irregulares bastante grandes; sin embargo las masas de esporas son muy difíciles de encontrar.
Zygomycetes
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se pueda hacer sea mejorar el drenaje, mantener rotaciones largas y destruir los tubérculos afectados, En el berro cultivado comercialmente se controla con mucho éxito añadiendoal agua tratamientos a base de zinc; en berro no se han señalado diferencias de resistencia varietal, pero algunos CUItivares de patata son mucho más susceptibles a la sarna pulverulenta, que afecta con especial gravedad a Pentland Crown. BUCZACKI
Polymixa graminis Ledingham forma zoosporas biflageladas que infectanalasraíces de gramíneas formando en sus células plasmodios que se desarrollan dando lugar a racimos de esporangios durmientes (cistosoros) (Compendio de la APS de enfermedades del trigo). No se estimula la proliferación celular y el daño esinsignificante, sin embargo, como ocurre en muchosorganismosrelacionados (Giunchedi & Pollini, 1984), el hongo adquiere ¡mportancia como vector devirus: el virus del mosaico del trigo transmitido por el suelo (ver éste) (Lapierre, 1980) y el virus del mosaico amarillo de la cebada (ver éste), ambos de recienteaparición en Europa. Un caso incluso más importante de transmisión de virus es el del virus de la rizomanía de la remolacha (ver éste), que causa la enfermedad del mismo nombre por P. bebe Keskin. El hongo, que se comporta como otras especies de Polymixa, no La f. sp. nasturtii causa malformaciones de las tiene importancia por sí mismo, y por ello probaraíces del berro: las raíces primarias se hinchan, se su distribuenanizan y a menudo se curvan en forma de gancho,blemente no se conoce con exactitud ción; seguramente se encuentre distribuido más ammientras que las raíces secundarias se dilantan en pliamente que el virus (mapa del CM1 522), por su extremo; al final las raíces se descomponen, las ejemplo en el Reino Unido, donde claramente es un plantas se enanizan y amarillean y pueden perder vector potencial de una enfermedad principal que su anclaje. no se ha introducido todavía. Los esporangios durEl ciclo vital de S.subterranea en términos gemientes sobreviven durante muchos años enel suelo nerales se parece al de Plasmodiophara brassicae. y el virus aparentemente sobrevive el mismo tiemLa infección tiene lugarcuando las masas de esporas PO. en el suelo o en agua germinan produciendo zoos-
poras primarias, que invaden los pelos radiculares o las células epidérmicas, y se desarrollan dando lugar a plasmodios. Los zoosporangios formados en estos plasmodios producen zoosporas secundarias, que invaden los tejidoscorticales y forman plasmodios secundarios Y más masas de esporas, a la vez que aparecen síntomas dela enfermedad, o que reinvaden pelos radiculares repitiendo las fases iniciales del ciclo vital. La sarna pulverulenta es una enfermedad deestaciones húmedas y suelos encharcados, aunque no parece estar muy influida por el pH del suelo. Se han ensayado muchos menos fungicidas contra la sama pulverulenta que contra la hernia y el control químico parece ser igualmente difícil e impracticable. Probablemente, todo lo que
ZYGOMYCETES
Mucor El género Mucor está tipificado, dentro de las Mucoraceae, porproduciresporangios oscuros columelados en esporangióforos sencillos o ramificados (monopódica o simpódicamente). El miembro más importante del género causante de enfermedades de plantas, especialmente posteriores a la recolección, es M. piriformis Fischer, que causa podredumbre de frutos de fresa, frambuesa,grosella negra, zarza frambuesa, grosellera común, pera, manzana, me-
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Capítulo 9
locotón y nectarinas; M . hiernalis Wehmer (framb u e s a , g u a y a b a ) , M . strictus H a g e m ( p e r a ) , M . racernosus Fres. (distintos frutos y hortalizas) y M. circinelloides v. Tieghem (tomate) también se han señalado como causa de podredumbres posteriores a la recolección (Smith et al., 1979; Dennis, 1983). M . piriformis y las otras especies están distribuidos en todo el mundo, pero no hay evidencia de especificidad de cepas con respecto al huésped; la infección de los frutos blandos y madurospor M . piriformis puede tener lugar antes de la recolección y en algunas estaciones el hongo ha causado pérdidas importantes en cultivos de fresaen el Reino Unido; sin embargo, en común con las otras especies de Mucor, la infección más grave tiene lugar tras la recolección y especialmente cuando ha habido daños mecánicos con heridas que facilitan la penetración. En manzana, pera, melocotón y nectarina la infección está acompañada por empardecimiento del tejido infectado, mientras que en los pequeños frutosno tiene lugar este cambio de color, en éstos las Breas infectadas tienen un aspecto hidrópico y de los tejidos podridos se exuda un jugo dando lugar a un síntoma de rezumado (Lámina 13) similar al descrito para las especies de Rhizopus. En todos los casos se forman esporangióforos y esporangios negros en la superficie de los frutos infectados, especialmente en condiciones de alta humedad. M . piriformis es un hongo de esporas húmedas cuya dispersión se realiza principalmente por salpicaduras de lluvia; las tormentas pueden aumentar de forma importantela contaminación de frutos por este hongo,especialmente en frutos pequeños en los que hay salpicaduras desde el suelo; a partir de estas infecciones iniciales puede tener lugar una extensión secundaria en campo al dispersarse las esporangiosporas (Harris & Dennis, 1980). En cultivos como la fresa, que en Europa se cosechan en pocas semanas, la podredumbre por M . piriformis aumenta normalmente al progresar la estación debido al aumento del nivel de inóculo; sin embargo las lluvias intensas al principio de la estación pueden llevar a niveles de infección elevados a lo largo de toda ésta. Las especies de Mucor, igual que las Rhizopus, tienen una importancia máxima como causa de POdredumbres durante el almacenamiento y distribución de frutas y hortalizas; en el caso de pequeños frutos sulfurados la desintegración puede ser consecuencia de poligalacturonasas tolerantes a ácido, similares a las descritas en especies de Rhizopus (Dennis, 1983). Las infecciones iniciales posteriores a la recolección tienen lugar normalmente por he-
ridas, mientrasque la dispersiónsubsiguiente se debe al contacto de frutos infectados con sanos o a la diseminación de las esporangiosporas en el jugo exudado: la infección por M . piriformis tiene lugar desde 0" C; por tanto, aunque el enfriamiento rápido y el mantenimiento de temperaturas bajas reduce la podredumbre, no impide la infección (cf. Rhizopus SP.)Y la viabilidad de las esporangiosporas no disminuye al exponerlasatemperaturascercanas al punto de congelación (Dennis & Blijham, 1980). Los fungicidas comerciales normales no son eficaces contra M . piriformis o los Zygomycetes en general; Mucor es muy resistente a los fungicidas utilizados comúnmente en frutales contra otras enfermedades como la podredumbre gris (Rorryotinia fitckelianu)(benzimidazoles, dicarboximidas) (Dennis, 1983) Y por tanto el control de sus especies sólo se puede conseguir con una recolección cuidadosa, almacenado a temperaturas bajas e impedir daños mecánicos. DENNIS
Rhizopus El género Rhizopus se distingue de otros Mucoraceae por el hecho de que los esporangióforos normalmente se desarrollan en racimos a partir de los extremos de estolones en el punto de origen de los rizoides. R. stolonifer (Ehremb.) Lind (CM1 524), R . sexualis (Sm.)Callen(CM1526), R . oryzae Went & Prinsen Geerligs (CM1 525) y R. arrhizus Fischer son las principales especies responsables de enfermedades vegetales. R . stolonifer ataca a distintos frutos y hortalizas (frutas de hueso y de pepita, pequeños frutos, zanahoria, tomate, pimiento, b e r e n j e n a ,a g u a c a t e ,b a t a t a ) ,m i e n t r a sq u e R .s e x u a l i s ( p e q u e ñ o sf r u t o s ) , R .o r y z a e Y R . arrhizus (frutade hueso)tienenunagama de huéspedes más limitada. Aparte de R. sexualis, que sólo se ha señalado en el Reino Unido y en Japón sobre frutos pequeños, las otras especies están distriuidas por todo el mundo. Las especies deRhizopus tienen importanciaprincipalmente como causantes. en frutas y hortalizas cosechadas,de podredumbres durante el almacenamiento y la distribución en los canales de comercialización; estas podredumbres pueden ser devastadoras en cosechas expuestas a temperaturas ambiente elevadas (15-25" C)durante la comercialización y en las que haya habido daños mecánicos; por tanto, las especiesde Rhizopus en general se consideran como hongos que invaden a través de heridas, aunque en el caso de frutos pequeños
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Chytridiomycetes; Plasmodiophoromycetes; Zygomycetes la infección de frutos maduros no dañados puede tener lugar tanto antes como después de la recolección (Hams & Dennis, 1980). La infección por especies de Rhizopus causa inicialmente un aspecto hidrópico seguido por una maceración rápida de los tejidos; en frutos como fresa, tomate, pimiento y en batata no tiene lugar un cambio de color de los tejidos infectados, mientras que en otros frutos Y hortalizas (ciruelas, cerezas, albaricoques, melocotón, zanahoria y berenjena) el tejido infectado se caracteriza por un cambio de coloración a pardo; en todos los casos la podredumbre es muy blanda y aguanosa y puede llevar al colapso total del fruto u hortaliza; además de las áreas podridas se exuda un jugo, especialmente en los pequeiiosfrutos. Al progresar la podredumbre se desarrolla un micelio blanco algodonoso sobre la superficie del tejido infectado, cuyo grado de desarrollo varía entre especies Y depende de las condiciones ambientales, especialmente de la HR (Harris & Dennis, 1980); a HR inferiores al 80% todas las especies mencionadas producen con rapidez masas de esporangios negros, cuya producción se reduce mucho a HR superiores; en estas condiciones, en el caso dela especie homotálica R . sexualis, se producen en la superficie del fruto masas de zigosporas. La infección en campo defrutos maduros se debe a esporangiosporas transportadas por el viento y a propágulos que se adhieren a partículas de polvo o transmitidos por las moscas de las frutas; la esporulación subsiguiente enel fruto infectado forma posteriormente fuentes de inóculo para contaminaciones posteriores, especialmente en períodos de tiempo seco y cálido. Las infecciones posteriores a la recolección pueden tambiéndeberse a inóculo en las naves de empaquetamiento y en los almacenes si se encuentran en ellas restos de frutas u hortalizas en descomposición. En condiciones de temperatura ambiente elevada la extensión en un contenedor de fruta u hortaliza es muy rápida por contacto, por diseminación de las esporangiosporas en los jugos exudados o en comentes de aire, o por el rápido crecimiento estolonífero de estos hongos. Aparte de causar podredumbres de frutas y hortalizas, las especies de Rhizopus pueden causar pérdidas importantes de calidad en ciertos frutos sulfurados y en conserva, ya que las poligalacturonasas producidas durante la podredumbre son muy tolerantes a la acidez y al calor (Dennis, 1983). Al no haber fungicidas eficaces el control de la infección previa a la recolección del fruto debe realizarse cosechando con frecuencia, de forma que no permanezcan en campo frutos excesivamente maduros; el control de la infección y podredumbre posterior a la recolección es posible enfriando rápidamente y
manteniendo el almackn y la distribución a temperatura menor de 5” C; estas temperaturas no Só10 inhiben la germinación y el crecimiento del hongo, sino que también causan una reducción de la viabilidad de las esporangiosporas (Dennis & Bluham, 1980; Dennis & Hocker, 1981). DENNIS
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Capítulo 9
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CAPITULO 10
Ascomycetes I Generalidades. Endomycetales , Taphrinales, Eurotiales, Erysiphales
ASCOMYCETES (GENERALIDADES)
Un gran númerode especies de Ascomycetes infecta a plantascausandoenfermedades importantes o, con mayor frecuencia, infecciones secundarias locales de poca importancia. Como ‘hongos superiores’ forman hifas septadas y esporas sexuales en fructifícaciones complejas y siguen un ciclo nuclear en el que el micelio vegetativo principal es haploide y monocariótico. Casi todas las especies patógenas de plantas producen conidias asexuales, el tipo de espora encontradocon mayor frecuenciaen el tejido infectado o en cultivo. El tipo de esporulación conídica (esporas secas dispersadas por el viento, esporas mucilaginosas dispersadas por salpicaduras a partir de acérvulos o de picnidios) tiene gran importancia en la epidemiología de las enfermedades que causan. Las fructifícaciones sexuales (ascocarPO, ascas,ascosporas),aunque muy distintas estructuralmente y base principal para diferenciar los grupos taxonómicos, en muchos casos se ven raras sólo como estructura veces y tiendenaformarse invernante en tejidos vegetales muertos. La estructura y función del estado teleomórfíco tiene a menudo poca importancia en términos patológicos o epidemiológicos, en muchos casos no se conoce y la supervivencia se debe a clamidosporas o a esclerocios, o a supervivencia sobre o en el interior del huésped vivo. La función sexual puede ser sustituida por recombinación parasexual. Esta situación ha llevado a utilizar una nomenclatura especial para los estadios imperfectos de los Ascomycetes (anamorfos); este manual reconoce la necesidad de utilizar nombres de anarnorfos pero evita utilizar la clasificación de los llamadosHongosImperfectos (ver Prefacio). Dada la gran diversidad del grupo los ascomicetos se tratan en varios capítulos y, en cada caso, sedesarrollan los aspectos relativos a la patogeneicidad de los distintos órdenes. Hay unos pocos Ascomycetes queno forman ascocarpo: entre éstos están los Endomycetales, levaduras y hongos tipo levadura, de los que algunos
se encuentran asociadosa podredumbres de frutos. Los Taphrinales son patógenos vegetales especializados que tienen una forma epifítica tipo levadura y una forma miceliar que infecta a hojas y brotes y que formanuna ‘empalizada’ continua de ascas desnudas en la superficie del huésped; típicamente causan distorsiones foliares graves con cambio de coloración (abullonados)o escobas debrujas en brotes infectados perennemente. De los Ascomycetes que forman ascocarpos, el primergrupoimportante comprende a aquellos con cuerpos fructíferos más o menos globososy no ostiolados (cleistotecas). Los Eurotiales incluyen hongos con anamorfos en Penicilium y Aspergillus, muchos de los cuales no tienen teleomorfo conocido; producen cantidades enormes de conidias dispersadas en aire seco y se cuentan entre los colonizadoressaprofíticos principales de substratos vegetales, al ser capaces de desarrollarse bajo condiciones relativamente secas; algunos infectan los tejidos vegetales de reserva vivos, P. ej., frutos, bulbos y tubérculos, normalmente a través de heridas. Los Erysiphales, uno de los grupos más importantes de patógenos de plantas, son parásitos obligados Y la mayoría forman un micelio epifítico que penetra únicamente en las células epidérmicas del huésped, por medio de haustorios lobulados; algunos (Leveillula) desarrollan un micelio interno en los tejidos del huésped. El micelio superficial produce conidióforos erectos con conidiasgrandes, rectangulares, típicas (Oidium) en cadenas (artrosporas). El síntoma debido aun micelio superficial blanco o grisáceo con masas de conidias pulverulentas se conoce por el nombre común de ‘oidia'*. Hacia el final de la estación la mayoría de las especies europeas forman en el micelio cleistotecas, que maduran durante el invierno y en primavera se abren por dehiscencia apical,descargando las ascosporas.
*Más descriptiva la denominación inglesa ‘powdery mil-
dew’. ( N . del T.).
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Capítulo 10
Típicamentelas ascas son pocas, globosas y con pocas esporas. La superficie de las cleistotecas tiene apéndices de distintas formas que diferencian a los géneros. Las especies queinfectan a huéspedes perennes pueden también sobrevivir como micelio en yemas durmientes. La nomenclatura de los Erysiphales se ve complicada por la existencia de especies con gamas de huéspedes amplias y solapantes, a menudo difíciles de distinguir sólo por las características de sus conidias y micelios (Erysiphe cichoracearumlSphaerotheca fuliginea; PodosphaeratridactylalSphaerotheca pannosa). En algunos casos es normal una clara especialización de huésped por medio de forma specialis (Erysiphe graminis; E. pisi), mientras que en muchos otros casos la situación no está bien definida. Recientemente, los oidios se han considerado en una monografía detallada (Spencer, 1978).
ENDOMYCETALES
Las levaduras típicas (Saccharomycetaceae) no están asociadas normalmente con enfermedades vegetales, aunque a menudo se desarrollan de forma secundaria en tejidos en pudrición. En la vid, Hanseniasporasp.(anamorfo: Kloeckeraapiculata [Reess emend. Klocker] Janke) y Saccharomycopsis vini Kreiger-van Rii se encuentran entrelas especies más activas, juntoa las bacterias del ácido acético, causantes de podredumbres ácidas de uvas, entrando a través de heridas y siendo transmitidaspor especies de Drosophila (Bisiach et al., 1982). Nematospora coryli Peglion (CM1 184) causa las lesiones por levaduraso estigmatomicosis de hortalizas, algodón y otras semillas, principalmente en los trópicos; puede introducirse en los frutos por las heridas de laalimentación de las chinchespentatómidas; se describió originalmente en avellanas en Italia y se ha señalado causandopérdidas locales de hasta el 80% enpistachos en Grecia (Kouyeas,
a tomates y a otras hortícolas; en cítricos (var. citri aurantii [Ferraris] Sacc.y Sydow) la enfermedad se conoce como podredumbre amarga; se caracteriza por una podredumbre hidrópica del fruto, que se extiende con facilidad, con márgenes muy abruptas claramente definidas; al desarrollarse la podredumbre aparece un crecimiento fúngico delgado, blanco; los frutos infectados emiten un olor amargo y atraen a las moscas de la fermentación. Las esporas de G. randidum se encuentran en la mayoría de los suelos y el agua delsuelo las salpica hasta los frutos; en las naves de empaquetado las esporas que se lavan de los frutos infectados contaminan las solucionesdetratamientos, loscepillos y las cintas transportadoras; el patógeno entra en los frutos sólo a través de heridas que hayan alcanzado al menos el albedo. La enfermedad se favorece por temperaturas elevadas, siendo la óptima de 30" C. La enfermedad es más común en frutos maduros o que se han almacenado duranteperíodos largos (Eckert, 1978); secontrola reduciendo los daños al fruto, mejorando la sanidad, eliminando el fruto demasiado maduro y evitando un almacenamiento largo. También se controla eficazmente usando guazatina como fungicida postrecolección (Rippon & Morris, 1981). Entre los otros fungicidas aprobados para su uso en frutos de cítricossólo da un cierto control el ortofenilfenato de sodio. CHITZANIDIS
TAPHRINALES
Taphrina deformans (Berk.)Tul. (Sinónimo: Exoascus deformans [Berk.] Fuckel) Descripción básica
Geotrichum candidum Link
T . deformans tiene unafase parasítica micelial y una fase epifítica tipo levadura; elcrecimiento de un micelio intercelular (a partir de conidias gemantes) lleva a la hipertrofia e hiperplasia características de los tejidos infectados. En la supefkie de la hoja se forman ascas desnudassin ningún cuerpo fructífero, que germinan por gemación antes Y después de la descarga (CM1 71 1; Mix, 1949).
(Sinónimo: Oospora citri-aurantii [Ferraris] Sacc. & Sydow)
Huéspedes
G. candidum se identifica con facilidad por las cadenas de artrosporas y por la ramificación dicotómica del micelio en la periferia de la colonia (Butler et al., 1965). Algunas especies de Geotrichum son anamorfos de Dipodascus.El hongo causa descomposiciones de frutos de cítricos, pero también ataca
Los huéspedes más comentes son el melocotonero y el nectarino; la enfermedad se encuentra con menor gravedad en almendro Y rara vez en albaricoquero. Schneider(1971) ha demostrado la existencia de dos formas: var. persicae sobre melocotonero Y nectarino y var. amygdali sobre almendro.
1979).
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Ascomycetes I
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Distribución geogrdfica
Control
T . deformans se encuentra en todos los lugares en que se cultivan sus huéspedes.
Dados los datos epidemiológicos pueden distinguirse dos períodos principales para tratar: a la caída de la hoja se puede pulverizar con un fungicida cúprico, posiblemente combiando con cualquiera de los compuestos que se señalan más abajo; al principio del hinchado de yemas (finales de enero a finales de marzo, según la zona) se daun tratamiento (y posiblemente un segundo 20 días más tarde) de un fungicida como captan, captafol, ferdam,thiram o ziram. Burchill et al. (1976) han utilizado conéxito una mezcla de alcoholes de ácidos grasos como los que se han utilizado para tratar a Podosphaera leucotricha en manzano. Existen diferencias de susceptibilidad entre cultivares de melocotonero Y de nectarino y, especialmente, los cultivares semisilvestres denominados en Francia como ‘pCchers de vigne’ son más bien resistentes; de todasformas no se conoce verdadera resistencia.
Enfermedad
T . deformans causa en lamayoría de los casos abullonado de hojas, que se deforman en grandes ampollas por hipertrofia de parte o de toda la lámina foliar; las porciones enfermas se engrosan, se abullonan y se hacen quebradizas, normalmente tienen una coloración verde blancuzco, perotambién rosa brillante o rojo; por último las ampollas se cubren por un polvo blancuzco cuando seforman las ascas y se liberan las ascosporas; las hojas empardecen al colonizarse por hongos saprofitos y caen. También puede atacar a brotes jóvenes que sufren también hipertrofia y coloraciones rojizas; en general un brote enfermo se origina de una yema enferma y se hipertrofian todas sus partes (tallo y hojas). A veces, si las hojas están atacadasgravemente durante o tras la floración, se infectan los frutos, y las lesiones irregulares, abullonadas y rojizas pueden cubrir hasta la mitad de su superficie. Epidemiología
Todavía no se conoce por completo cómo inverna T . deformans; se debe rechazar cualquier idea de persistencia del micelio, ya que las hojas atacadas en primavera caen y se pudren y las hojas que se forman a partir de junio no se infectan; el micelio en brotes infectados desaparece antes del invierno al exfoliar la plantalos tejidos infectados. Por tanto parecería queT . deformans sobrevive en la fase epifítica tipo levadura originada a partir de las ascosporas, que pueden persistir con facilidad entre las brácteas de las yemas del huésped (lo que hace necesario tratar en otoño e invierno para conseguir controlarlo). AI brotar las yemas el hongo empieza a desarrollarse, lo que puede explicar las pequeñas ampollas que se pueden observar en las hojas jóvenes en cuanto se expanden. Por tanto la invernación y la infección primaria serían parecidas a las de los Erysiphales en huéspedes leñosos; sin embargo las infecciones secundarias cesanal principio de junio.
BONDOUX
Otras especies de Taphrina atacan a otros frutales, porejemplo, T. wiesneri (Rathay) Mix (sinónimo: T . cerasi [Fuckel] Sadebeck) causa un abullonado foliar y escobas de bruja en cerezo y albaricoquero (CM1 712), pero tienemuchamenorimportancia que T . deformans;puede controlarseeliminando las escobasde brujas y con tratamientos químicos. T . pruni Tul. infecta a los frutos del ciruelo (CM1 713), que se alargan y muestran invaginaciones en forma de bolsa; el fruto se encoge, se cubre con un polvo blancuzcode ascosporasy, por último, cae sin desarrollar el hueso. El hongo persistecomo micelio en los brotes y puede causar también escobas de brujas; la forma responsable de este síntoma a veces se distingue como T. insititiae (Sadebeck) Johansson. El hongo está muy extendido en Europa encontrándose también en especies silvestres de Prunus, aunquetiene importancia principalmente en el N . donde pueden verseatacados hasta el 90% de los frutos; éstos deben eliminarse y destruirse; en los huertos afectados es aconsejable tratar con fungicidas (como para T . deformans) tres semanas antes dela floración. T. bullata (Berk) Tul. causa abullonados en las hojas del peral y del membrillero y es frecuente, por ejemplo, en el S.O. de Francia(Viennot-Bourgin, 1949). Se controla con los tratamientos contra Venturia pirina.
Taphrina populinaFr.
Importancia económica
T . deformans causa la enfermedad potencialmente más importante del melocotonero y el nectarino y requiere un control químico sistemático.
(Sinónimo: T . aurea Pers.) T . populina tiene ascas que en distintas especies y variedades de chopo varían de tamaño (Mix, 1949),
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Capítulo 10
pero que en general son de unos 70-9Ox 18-22 pm. Sus ascosporas forman numerosas esporas por gemación (blastosporas), que miden unos 2 x l pm. Ataca a los chopos, especialmente a los clones de P . xeuramericana ( P .xcanadensis) y conmenos frecuencia a P . deltoides y a P . nigra. Otros chopos, entre ellos P . alba y P . balsamifera ( P . tacarnahaca) también son atacados a veces. Los hibridos cultivados comunes varían -en cuanto a susceptibilidad, así algunosclones de P . euramericanu son muy susceptibles y otros muy resistentes (Taris,
Sadebeck causa escobas debrujas (esta última probablemente sea una forma tardíadel primero y tiene ascas idénticas).
1970).
Las colonias en APD suplementado con extracto de levadura al 0,2% y peptona al 0,2%, donde normalmente se aísla el hongo, crecen con rapidez, tienen un aspecto suave aterciopelado y color verde oliva pálido; el reverso es incoloro. Los conidióforos son cortos(30-100 pm), las conidias variables, lisas, subglobosas a cilíndricas, normalmente elípticas, de 3,4-12x3-8 p m (CM1 96).
T . populina está muy extendida en Europa y se encuentra localmente en el E. de América del Norte y en partes de India,China y Japón (Mix, 1949); causa abolladuras grandes en las hojas de los chopos,que formanproyecciones redondeadasconvexas por la haz, y por la cara cóncava se cubren pronto con una capa amarillo dorado de ascas; esta cara cóncavanormalmente está enel envés. El hongo inverna como blastosposras sobre las yemas o como micelio en ellas y , en condiciones húmedas, en primavera las hojas jóvenes se infectan durante la brotación (Schneider & Sutra, 1969). Las abolladuras foliares seencuentran normalmentedesde mayo o junio hasta septiembre. El abullonado es frecuente y llamativo pero su efecto enel árbol normalmente es leve; no sesuelen requerir medidas de control pero, si fuera necesario, pueden tratarse los árboles jóvenes(especialmente en vivero) con captan o con fungicidas cúpricos al hinchado de yemas.
EUROTIALES
Penicillium digitatum Sacc. Descripcirin básica
Huéspedes P . digitatum ataca a frutos de cítricos.
Distribución ge0grcific.a P . digitaturn es común en todas las áreas del mundo de cultivo de cítricos.
Ederrnedad
PHILLIPS
La enfermedad se conoce como moho verde de los cítricos (lámina 14). El primer síntoma es una mancha hidrópica, redonda, ligeramente rehundida, de Varias especies de Taphrina se encuentran en Europa sobre especies de árboles forestales, causando 2-3 mm de diámetro, sobre la superficie del fruto; si la temperatura es favorable la lesión crece rápia veces enfermedadesllamativas, pero relativamendamente y se cubrecon un moho blanco que pronto te sin importancia. T. betulina Rostrup (sinónimo: se hace verde oliva al producir esporas. En el fruto T . turgida [Rostrup] Sadebeck) es una causa freinfectado la parte del hongo que esporula está rocuente de escobas debrujas en especies de Betula, deada por una margen amplia (uno-dos cm) de mimientras que T. betulae (Fuckel) Johansson causa celio, que a su vez está rodeadopor un anillo blando lesiones foliares. T. caerulescens (Desm. 8~Mont.) aguanoso; posteriormente se pudre todo el fruto, se Tul. causa lesiones foliares ligeramente hinchadas, contrae y, por último, se momifica (Eckert, 1978). verde pálido, amarillentas o rosadas, en muchas especies de Quercus. T. ulmi (Fuckel) Johansson causa manchas amarillentas o pardas en hojas de 10s Epidemiología chupones de distintas especies de Ulmus. El aliso Las esporas de P . digitatum pueden sobrevivir en (Ainus) tiene hasta cuatro especies: T. sadebeckii el suelo y en naves de empaquetamiento o de alJohansson que causalesiones foliares y amarillas no macén durante períodos largos;las corrientes deaire engrosadas, deaproximadamente 1 cm de diámetro, las transportan hasta los frutos. Las esporasno gerT . tosquinetii (Westend.) Magnus (sinónimo: minan en la superficie del fruto hasta que la piel T . alnitorqua Tul) deforma las hojas Y 10s brotes, tiene daños; para la germinación de las esporas se T . alni (Berk. & Broome) Jaerum (sinónimo: necesitancondensación de agua y nutrientes.La T.amentorum [Sadebeck] Rostrup)causapodreprincipal causa de heridas es un manejo inadecuado dumbre de los amentos, y T. epipbylla (Sadebeck)
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Ascomycetes I durante la recolección y el procesamientosubsiguiente; también son puntos de infección para P . digitaturn los daños de helada,oleocelosis, lesiones hidrópicas y daños por insectos. Un factor importante que influye en el desarrollo del moho verde es la temperatura: el óptimo para el crecimiento del hongo es de 24" C. A esta temperatura se establecen en 48 h infecciones irreversibles y los primeros síntomas aparecen a los tres días; a 15" C y a 10" C los primeros síntomas aparecen tras 5-6 y 10-12 días, respectivamente; a 5" C el desarrollo de síntomas es muy lento. Por tanto, si el período de manejo y almacenamiento es corto,la podredumbre de fruto carece de importancia, sin embargo si el período de almacenamiento es largo el fruto acabará pudriéndose. También favorece la enfermedad una humedad elevada; por tanto el fruto recolectado en tiempo lluvioso se pudre con más facilidad que el recogido en condiciones secas. Importancia económica
Las pérdidas se deben a la pudrición de frutos cosechados y las pérdidasaumentan al 'ensuciarse' con esporas los frutos sanos adyacentesa los infectados. Control
El método más eficaz de controlar el moho verde consiste en manejar con cuidado el fruto durante la recolección, el empaquetado y la comercialización para evitar dañosa la piel. Para evitar danos durante la recolección los operarios debenequiparse con guantes y tijerasespeciales, los sacos deben vaciarse en cajas limpias, sin trozos de brotes, suelo o grava, y la carga y la descarga debe hacerse con cuidado; lo ideal es cosechar en tiempo seco. Sin embargo, debido al incremento de los costes de la mano de obra, la aplicación de estos métodos no siempre es posible y por ello no puede evitarse el USO de fungicidas tras la recolección. Los fungicidas son eficaces antes de queel proceso de infección se complete; las infecciones tienen lugar en su mayoría durante la recolección, por lo que el fruto debe tratarse con rapidez tras la cosecha; los fungicidas que se utilizan para el tratamiento posterior a la recolección de los cítricos son: bencimidazoles (principalmente benomilo y tiabendazol), ortofenilfenato sódico, difenilo, 2-aminobutano e imazalil; en Australia se utiliza mucho la guazatina, al ser también eficaz contra la podredumbre amarga de los cítricos (Geotrichum candidurn). Los fungicidas reducen el desarrollo de la podredumbre y algunos de ellos,
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como imazalil, tiabendazol y difenilo, suprimen la producción de esporas en el fruto infectado evitando contaminaciones. Cuando debe inducirse el cambio de color de los frutos antes de empaquetarlos, o si tiene lugar algún retraso, los contenedores con el fruto cosechado deben regarse con unasolución fungicida al llegar a la nave de empaquetado. AI procesar los frutos pueden aplicarse los fungicidas en el baño o como un lavado de espuma, tambien pueden incorporarse a la emulsión de agua y cera con la que se recubren los frutos al final del procesamiento. El difenilo se impregna en los papeles que recubren los envases. Losmejores resultados se obtienen con unacombinación de todos estos métodos. Tras un uso intensivo de benomilo, tiabendazol, ortofenilfenato sódico, difenilo y guazatina,pueden observarse cepas resistentes a uno o a más de ellos (Eckert, 1982; Wild, 1983). Las cepas resistentes a benomilo tienen resistencia cruzada a tiabendazol y las resistentes a ortofebilfenato sódico tienen resistencia cruzada a difenilo. En las poblaciones naturales las cepasresistentesseencuentranen baia frecuencia y , debido a presión selectiva por el uso de los fungicidas, pueden llegar a predominar en las poblaciones de las naves de empaquetamiento y de almacenamiento, causando problemas graves de pudrición. Las cepas resistentes de las naves de empaquetamiento pueden extenderse a los huertos en equipo contaminado o en frutos de destrío tratados que se tiran en zonas cercanas a los huertos. Para evitar el desarrollo y la extensión de cepas resistentes pueden utilizarse las siguientes estrategias: i) tratar en el huerto con fungicidas distintos a los utilizados en las naves de empaquetado; ii) alternar fungicidas no relacionados químicamente en los tratamientos posterioresa la recolección; iii) prospectar la población de Penicillium de las naves y alterar el programa de tratamientossi se detectan cepas resistentes;iv) evitar almacenar en la nave de procesado frutos tratados; v) tener buenas condiciones sanitarias en la nave de procesado. Las medidas sanitarias son esenciales para reducir el inóculo de P . digitaturn en las naves de procesado; siempre que seaposible los frutos quelleguen deben descargarse Y limpiarse en un área distinta para reducir la contaminación del área y del equipo de procesado; este área debe mantenerse limpia y debe eliminarse y destruirse con frecuencia todo fruto podrido; las áreas de empaquetado deben desinfectarse con regularidad con una nebulización de una solución de formaldehído al 1% o de driol; las cajas de campo deben desinfectarse con formaldehído u otro desinfectante. La calidad del fruto semantiene, Y el desarrollo Y extensión del mohoverde y de otras
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Capítulo 10
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Penicillium italicurn Wehrner
ficial de hasta 2 mm de profundidad que esporula en abundancia; las colonias muestran a menudo zonación radial y al principio son blancas, haciéndose amarillo verdoso opaco o verde grisáceo, con reverso incoloro apardo claro. Los grupos de conidias son asimétricos y se ramifican una o dos veces. Los conidióforossonlisos,moderadamentelargos, de 400-700 pm, con conidias lisas, normalmente elípticas y en general de 4-5~2,5-3,5 pm (CM1 97).
P . italicurn forma, enAPD enriquecido con extracto de levadura y peptona, colonias fasciculadas verde
Huéspedes
podredumbres se retrasa, manteniendo temperaturas bajas durante el procesado de almacenamiento. AI seleccionar las temperaturas de almacenamiento deben considerarse diferencias varietales, debido a distintas susceptibilidades a daños por frío. CHITZANIDIS
azulado, que esporulan irregularmente y sue por el reverso son naraqia oscuro; los conidióforos son de longitud variable y aparecen aislados o en haces; las conidiassonelípticasasubglobosas, de 4-5x53,5 pm (CM1 99). P . italicurn es patógeno de los frutos de cítricos; es frecuente en todas las áreas de cultivo de cítricos y causa podredumbrespostrecolección. La enfermedad se conoce como moho blanda como el moho azul y causa una podredumbre verde. El área productora de esporas laensuperficie del fruto endescomposición tiene un color azul brillante y está rodeada por una margen estrecha (12 mm) de micelio blanco. En estadios avanzados de descomposición, el fruto llega a ser una masa mucilaginosa disforme (Eckert, 1978). La epidemiología de P . italicurn esmuyparecida a la de P . digitaturn: el hongo penetra en el fruto a través de heridas, pero también puede extenderse desde los frutos infectados a los sanos por contacto, formando así en los contenedores 'bolsas' de frutos podridos. A temperaturas superiores a 10" C crece más lentamente que P . digitaturn, pero por debajo de 10" C crece con mayor rapidez. El moho azul es menos importante que el verde como causante de podredumbres posteriores a la recolección y sólo llega a ser grave en condiciones que no favorecen a éste. Se controlamanejando y empaquetando con cuidado el fruto, con tratamientos fungicidas (ver P . digitaturn), manteniendo la sanidad de las naves de procesamiento y con temperaturas bajas durante el transporte y el almacenamiento. La aparición de cepas resistentes a los bencimidazoles es más frecuente en las poblaciones de P. italicurn que en las de P . digitaturn. CHITZANIDIS
Penicillium expansum Link Descripcidn básica
Las colonias en agar Czapek crecen con rapidez, formando un tapiz aterciopelado de micelio super-
P . expansurn ataca a las manzanas y a otros frutos de pepita y ocasionalmente a uvas, aceitunas, cerezas, pina, aguacate y a numerosos órganos de reserva de hortícolas. También crece como saprofito en granos de cereales húmedos o productos derivados. Distribucicin geogrrifica P . expansum se encuentra en todo el mundo.
Ellfermedad
P . expansurn causa la podredumbre de almacén denominada comúnmente como moho azul de manzanas y peras. La enfermedad es una podredumbre blandaclásica cuyas manifestaciones externas típicas son lesionesligeramentedeprimidas que se extienden con rapidez; la podredumbre total del fruto puede llevar sólo 5-7 días a las temperaturas del huerto; los almacenamientos refrigerados retrasan perono detienen su extensión. El tejido podrido tiene una textura aguanosa y una coloración clara; durante el almacenamiento se producen conidias en coremios, a menudo en anillos concéntricos sobre la superficie del fruto. Las masas conídicas al principio son blancas y al madurar las esporas se hacen azul verdoso, dando lugar al nombre común de la enfermedad. Epiderniología
El fruto seinfecta principalmente por las lenticelas, especialmente si está rozado, o por heridas debidas a agrietados, a insectos, a p6iaros o a manejo indebido. Las esporas de P . expansum se dispersan con facilidad porel viento y la contaminación inicial del fruto tiene lugar durante la estación de crecimiento a partir de esporas que se originan saprofíticamente en el suelo o en restos vegetales; las infecciones quiescentes de las lenticelasson la vía principal de transporte entre el campo Y las naves
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Ascomycetes I de procesamiento. La extensión secundaria de la infección puede deberse en gran parte a prácticas inadecuadas de manejo durante la recolección, el procesamiento y la comercialización del fruto; en particular el uso de agua de lavadocontaminada con esporas deP . expansum puede llevar a pérdidas durante el almacenamiento. El ambiente de la nave de procesamiento a menudo es una fuente importante de inóculo; las esporas que se forman en frutos desechados o en implementos contaminados por jugo son transportadas fácilmente por las comentes de aire, por insectos o por los operarios a los frutos sanos; a diferencia de otros patógenos de frutos de pepita recolectados, no hay evidencia de que P . expansurn infecte a otras partes de la planta que al fruto. Importancia económica
A escala mundial, P . expansurn es una de las causas más importantes de podredumbres posteriores a la recolección en frutos de pepita; en el norte de Europa la escala de laspérdidasvaríaampliamente entre estaciones y cultivares, normalmente está en el intervalo de 5-20% y una proporción importante se debería directamente a P . expansum. En América del Norte se le considera el factor unitario más importante de pérdidas posteriores a la recolección.
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inmersión posteriores a larecolección durante el procesado: se obtiene buena protección con benomilo, tiabendazol, iprodione, vinclozolina, mancozeb e imazalil; desgraciadamente se hadesarrollado con gran rapidez resistencia a algunos de estosproductos. La resistencia al benomilo está muy extendida en muchas áreas de cultivo Y se encuentrancon frecuencia aislados insensibles hasta a 500 ppm; la resistencia a las dicarboximidas se induce experimentalmente con facilidad, con un índice de mutación similar al de Brotytis cinerea.
Importancia en investigación
Las lesiones muy blandas y de coloración pálida de P . expansum en manzana contrastan fuertemente con las lesiones más firmes y pardo oscuro debidas a especies deMonilinia; ambos patógenos producen poligalactouronasa y pectinaliasa (Cole & Wood, 1961; Spalding et al., 1973), peroen las lesiones debidas a especies de Monilinia la oxidación fenólica y la precipitación de proteínas tienen lugar con rapidez y se recupera poca enzima de la lesión, que es relativamente firme. Según Walker (1970), P . expansurn produceinhibidores de la o-difenol oxidasa de la manzana, impidiendo tanto el empardecimiento como la inactivación de sus enzimas pectolíticos. P . expansum es uno de los hongos que producen el antibiótico patulina. ARCHER
Control
Las medidas de control en la actualidad se basan en una combinación de higiene, evitar danos a la superficie del frutoy utilización de fungicidas. Debería seguirse una higiene estricta dentro y en torno a las naves de empaquetamientoy toda la maquinaria debería mantenerse escrupulosamente limpia; esto es especialmente importante en casos de frutos destinados a almacenarse a largo plazo en atmósferas controladas o a bajas temperaturas. Incluso en el caso de frutos destinados a una comercialización inmediata debe tenerse cuidado debido a la rapidez con la que pueden desarrollarse las podredumbres. Un manejo cuidadoso del fruto es importante tanto para evitar que se rompa la piel, dando lugar a una entrada directa para la infección, como que se magulle la pulpa, ya que en la pulpa magullada es mucho más probable que las infecciones latentes delas lenticelas se desarrollen dando lesiones que se expandan. El fruto se protege en cierto grado por la aplicación durante la estación decrecimiento de fungicidas dirigidos acontrolar otras enfermedades, especialmente moteado y chancro; de mayor importancia es el desarrollo de tratamientosfungicidas de
Eupenicillium crustaceum Ludwig (Anamorfo: PenicilliumgladioliMcCulloch &Thorn) E . crustaceurn (Pitt, 1979) forma en agar Czapek o agar Maltacoloniasverde azulado quea 15" C o menos son predominantemente conídicas y a 20" C o más producen en abundancia esclerocios blanco o rosa, finalmente pardos, de hasta 300 ,urn de diámetro. Los conidióforos son simples a terverticilados, conPOCOS elementos en cada piso;las conidias son elípticas Y a menudo se encuentran adheridas en cadenas largas. El patógeno, que esta distribuido en todo el mundo, causa podredumbres de almacén de numerosas ornamentales formadoras debulbos o cormos, principalmente Gladiolus,Tigridia,Freesia,Crocus, Cydarnen, Scilla, Iris, Monthretia y Tritonia. Los cormos afectados tienen lesiones de hasta 3 cm de diámetro, muy deprimidas, de color pardo rojizo y sin margen definida; pueden encontrarse esclerocios rosados o pardos claros,a menudo cubiertos porlas
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Capítulo 10
hojasescarnosassuperficiales.Lapodredumbre sólo es importante en condiciones húmedas, cuando pueden desarrollarse céspedes verde azulados de esporas. La infección probablemente se origina a partir del suelo y se extiende de cormoa corm0 en el almacén, especialmente en condiciones de humedad elevada y temperatura baja. Puede controlarse curandolos cormos con heridasdurante 10 días a 29" C. La enfermedad rara vez es importante si los cormos se manejan con cuidado para evitar heridas y se almacenan en condiciones secas y bien ventiladas. ARCHER
Penicillium corymbiferum Westling P. corymbiferum causa podredumbres en iris bulbosos e infecta los bulbos no dañados por las rupturas naturales que hacen las raíces emergentes si durante los períodos de enfriamiento (9" C) y postenfriamiento (17" C) que seutilizan para reforzar los bulbos predominan humedades elevadas.El método normal de control essumergirlos en benomilo, pero actualmente se encuentran cepas resistentes (Hill, 1977). P. corymbiferum, junto con P. cyclopium Westling, son la causa principal de podredumbre de bulbos de ajo (Messiaen & Lafon, 1970); los dientes infectados llegan a llenarse por completo de esporas de Penicillium. Las heridas facilitan la podredumbre, que tiene lugar en las mismas condiciones que favorece la ruptura de la dormición (5-10" C). Los bulbos plantados en invierno pueden infectarse en el suelo; también se ven a veces ataques antes de la recolección, especialmente en bulbos heridos o en aquellos atacados por Sclerotiumcepivorum. Hay que subrayar quelos bulbos de ajos tienen sustancias (allicina y sus derivados) que son muy antifúngicas, pero a las que no son sensibles estas especies de Penicillium. Algunas otras especies de Penicillium, generalmente saprofíticas, se han señalado ocasionalmente p u d r i e n d of r u t o s ,b u l b o s o granos (P. ej., P. oxalicum Currie & Thom, que causa la podre-' dumbre del ojoazul de las mazorcas de maíz, Compendio de la APS). Las especies de Penicillium también pueden ser antagonistas de distintos patógenos vegetales y pueden utilizarse en el control biológico, p. ej., P. funiculosumThom contraFusarium OXYSporum f. sp. radicis-lycopersici(Maroiset al., 1981); p . lilacinum Thom contra Phomopsis sclerotioides (Ebben & Spencer, 1979); P. oxalicum contra Patógenos transmitidos por semilla en guisante (Windels & Kommendal, 1982); también Talarornyces
flavus
(Klocker) Stolk & Samson, anamorfo Penicillium vermiculatum Dang. contra Verticillium dahliae (Marois et al., 1984). Las especies deAspergillus son casi todas saprofitas, pero algunas infectan tubérculos y frutos almacenados, especialmente en climas cálidos; en Europa, el único caso de ciertaimportancia es A. niger v. Tieghem, que causa pudrición de las cebollas en almacén; penetra por heridas y en la superficie de las escamas de los bulbos infectados se forman masasdeesporas negras(Messiane & Lafon, 1970) (Fig. 35). A. flavus Link tiene gran importanciaeconómica en países tropicales y subtropicales al formar aflatoxinas en productos vegetales almacenados, especialmente cacahuet y maíz (Compendios de la APS). La infección puede tener lugar en el campo antes de la recolección. En los cultivos europeos el problema es secundario aunque puede suponer una preocupación potencial, por ejemplo en Yugoslavia (Brodnik, 1976).
Fig. 35. Cebollas infectadas por Ahpergillus ninc'r
ERYSIPHALES
Erysiphe cichoracearumDC. Descripcirin básica E . cichoracearum tiene apéndices flexuosos, como hifas, en cleistotecas negras con muchas ascas, que cada una contiene 2 (quizá 4) ascosporas, pero en general se observa su anamorfo (Oidium erysiphoides Fr.). Es el miembro típico de la sección Euerysiphe del género Erysiphe. Sus conidias, que forman cadenas, se distinguen de los de Sphaerotheca f u liginea por su forma cilíndrica, por carecer de cuerpos de fibrosina y por formar tubosgerminativos en una esquina (Nagy, 1970). Puede considerarse que
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Ascomycetes I i n c l u y e a t o d o s los h o n g o sa t r i b u i d o s E. polyphaga Hammarlund.
a
Huéspedes
E. cichoracearum es una especie colectiva; en Europa se encuentra sobre alrededor de 230 especies de las Compositae, Cucurbitaceae y de otras 7 familias. Entre sus huéspedesseencuentrantanto plantas cultivadas (cucurbitáceas, girasol, ornamentales) como no cultivadas, de las cuales la mayoría son también huéspedesde S. fuliginea (Blumer, 1967). El tabaco es también un huésped importante (Cole, 1978) y en estaciones cálidas y secas infecta ocasionalmente a la patata.
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tomas debidos a E . cichoracearum son idénticos a los debidos a S. fuliginea, que puede distinguirse en los huéspedes comunes a ambos por las características de cleistotecas o conidias. Epidemiología
Gran parte de los datossobre el ciclo vital y la epidemiología de E. cichoracearum se basan en estudios del oidio de las cucurbitáceas; dado que esta e n f e r m e d a d s e d e b e a d o sp a t ó g e n o s( c f . S . fuliginea), los datos deben revisarse críticamente. Estudios paralelos han demostrado que el ciclo vital de los dos patógenos es similar pero, según las condiciones climáticas y culturales, domina una u otra especie de acuerdo con sus requerimientos ecológicos (Nagy, 1976). Las infecciones iniciales en Especialización de huésped campo se deben normalmente a conidias transportadas por el aire, que aparecen abundantementeduE . cichoracearum noes uniforme morfológica ni rante la estación vegetativa, o a ascosporas liberabiológicamente; existe una gran variabilidad de tadas de las cleistotecas; las condiciones secas de atmaño, tanto de cleistotecas como de conidias en mósfera y suelo, temperaturas moderadas (20distintos huéspedes. Las distintas formas difieren 25" C ) , intensidad luminosa reducida, suelo fértil y en su capacidad para atacar a huéspedes particucrecimientosuculentode la plantafavorecena lares, y estas distintas cepas pueden variar mucho E . cichoracearum (Yarwood, 1957). La germinaen su gama de huéspedes; una especialización biológica acusada se ha establecido sobre compuestas ción de las conidias tiene lugar a temperaturas de (Blumer, 1967) pero no sobre cucurbitáceas (Nagy, 15-30" C, con un óptimo a25" C en ausencia de agua; los conidióforos se desarrollan unos cinco-seis días 1972); la cepa del tabaco no se comporta igual en tras la infección; tiemposoleado o condiciones fresdistintas especies de Nicotiana y parece compocas y umbrías favorecen la esporulación. Las varianersedecepas indistinguiblesmorfológicamente ciones amplias de temperatura diurna y nocturna que difieren en patogeneicidad(Delon, 1983); la favorecen un crecimiento miceliar rápido, no se decepa de patata infecta tabaco, pero con menor visarrollan colonias en condiciones saturadas (Nagy, rulencia que la de tabaco (Hopkins, 1956). En los 1976) y la lluvia impide la esporulación. El desarrollo cultivos una planta puede considerarse o no fuente del oidio también depende de la nutrición mineral, de inóculo para otras especies. la edad de la hoja, la susceptibilidad del huésped y la interacción con otros patógenos; la producción Distribución geogrcifica de cleistotecas está determinada por las condiciones nutricionales del huésped Y la sexualidad del hongo. E . cichoracearum se encuentra en todo el mundo, Algunas cepas que producen cleistotecas pueden inpero la forma que ataca a tabaco no se conoce en vernar como ascosporas mientras que otras que no USA (Lucas, 1975). las producen sobreviven como micelios o conidias. Enfermedad
E. cichoracearum causa un oidio típico,con una capa pulverulenta blanca sobre todas las partes aéreas de la planta, en ambassuperficies foliares. Las hojas afectadas gravemente empardecen y se arrugan, llevando a una defoliación prematura. En tabaco la enfermedad aparece siempre en las hojas que casi se han expandido por completo y por ello no es visible durante al menos seis semanas tras el trasplante. Las cleistotecas,en forma de puntosnegros, no son frecuentes pero s í evidentes. Los sín-
Importancia e c o n h i c a E. cichoracearum tiene una importancia de primer orden en cucurbitáceas (cf. S. fuliginea para detalles). aunque sólo en campo y en condiciones secas. La susceptibilidad de las distintas especies es como para S . fuliginea, excepto que Cucumis melo es tolerante (Nagy, 1977). En tabaco, E . cichoracearum causa en algunos países(Japón, Africa del Sur, Zimbabwe) la principal enfermedad; en Africa del Sur se estiman pérdidas anuales del 20-30% (Cole, 1978);
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Capítulo 10
en Europa tiende a tener una importancia más bien secundaria y aparece principalmente en 10s países mediterráneos (Renaud, 1959); los ataques son esporádicos, pero el desarrollo de nuevos cultivares susceptiblesalaenfermedad y el uso de nuevos fungicidas contra Peronospora tabacina tienden a favorecer la aparición del oidio. Las plantas ornamentales infectadas de oidio tienen un valor decorativo reducido debido a la cubierta pulverulenta y a la defoliación prematura.
Control
El oidio de las cucurbitáceas puede controlarse con eficacia y seguridad por fungicidassi se presta atención a dosis correctas, tiempo de aplicación y recubrimientos adecuados; el control químico con azufre es muy eficaz, pero los cantalupos y algunos cultivares de pepino son sensibles a éI; se han desarrollado algunos compuestos orgánicos (dinocap, quinometionato) que actúan como erradicantescon cierto efecto curativo. Los primeros ensayos con fungicidas sistémicos (benomilo) para controlar el oidio del pepino se realizaron en 1966, y ya en 1968 se señaló resistenciaa esteproducto; del mismo modo el dimetirimol perdióeficaciarápidamente (Brendt, 1982). La evolución de la resistencia ha estimulado la investigaciónde otros compuestossistémicos(bupirimato, fenarimol,pirazofos, tridemorf) como fungicidas curativos potenciales. Los mismos productos, esencialmente, son eficaces en otros cultivos,p. ej., en tabaco (dinocap a intervalos de 12-15 días, benzimidazolesaintervalos de 10 días). La otra forma de controlar el oidio de las cucurbitáceas, desarrollando cultivares resistentes, ha tenido éxitoen pepino y cantalupo (Sitterly, 1978). En los países en que la enfermedad es más importante se cultivanampliamentecultivaresresistentes de tabaco. DELON & SCHILTZ: N A G Y
Erysiphe cruciferarum Opix ex Junell E . cruciferarum ataca a miembros de las Cruciferae y aalgunas Papaveraceae. El nombrecolectivo E . polygoni DC. fue utilizadoporSalmon (1900) para el patógeno del colinabo, nabo y otros huéspedes; Blumer (1933) reclasificó la especie, utilizando el nombre E. communis para las formas cuya morfología no se conocía con claridad y en las que las cleistotecas eran infrecuentes;Junell (1967) propuso otra revisión considerando a E . communis
como un nomen umbiguutn y utilizó E. cruciferarum para el patógeno del oidio de una amplia gama de crucíferascultivadas y silvestres. Esta especie se distingue de E . betar en la longitud de los apéndices de la cleistoteca, y de E. rrifolii por la forma de las conidias (CM1 251). E. polygoni, en el sentido actual, se limita a las Polygoniaceae y por tanto no tiene importancia para plantas cultivadas (CM1 509). El micelio de E . cruciferarum es blanco, denso, persistente y colonizante, da lugar a conidias en forma de barril, sencillas o en cadenas cortas; las cleistotecas están dispersas, son globosas, amarillas al principio y pardo negruzco a la madurez. El patógeno está distribuido en todo el mundo. Los síntomas comienzan como lesiones blancas, estrelladas en la haz, que gradualmente coalescen hasta que todala planta está cubierta porun estroma blanco harinoso (Dixon, 1978, 1984). La infección por E . cruciferarum de las coles de Bruselas causa pérdida del atractivo visual de las yemas; la col y la coliflor muestran dos tipos de síndrome: primero, una necrosis de las hojas externas con lesiones claras de oidio acompañadas por un tamaño reducido de la cabeza y, segundo, una necrosis de las hojas internas, empezando por los ápices y progresando h a c i ae lc e n t r o ,q u ee m p i e z a a pudrirse. E. cruciferarum causa regularmentedefoliaciones en nabo y colinabo, las hojas infectadas muestran rápidamente clorosis y caen; Purnell & Preece (1971) han estudiado el proceso de infección y su posible relación con la pluviometría. Dixon (1978) ha señalado niveles de resistencia al patógeno en una amplia gama de cultivos; el trabajo de mejora en USA ha llevado a la producción de cultivares de repollo resistentes (Walker & Williams, 1973);la resistencia del colinabo a E . cruciferarum puede ser de dos tipos: una forma se expresa al principio del proceso de invasión y evita el desarrollo del hongo más allá del estadio de apresorio; la segunda forma se expresa por una producción reducida o retrasada de esporas (Munro & Lennard, 1982). Se dispone de distintos fungicidas sistémicos y erradicantes para controlar E . cruciferarum. La fecha de siembra de distintos cultivos puede variarse para evitar los efectos más devastadores dela infección, pero estas medidas pueden verse acompañadas por una Pérdida importante de cosecha (Doling & Willey, 1969) DIXON
Erysiphe betae (Vañha) Welttien E . hecae tambiénseconsiderabaanteriormente corno parte de la especie colectiva E . communis
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Ascomycetes I E . polygoni. Forma un micelio persistente aracnoide0 a denso, con conidias hialinas en cadenas cortas; las cleistotecas se forman en grupo Y son d o bosas, al principio amarillo y posteriormente pardo oscuro, con numerosos apéndicesirregulares; las ascas elipsoidesa obovatas contienen 3-5 ascosporas elípticas (CM1 151). El hongo, que es estrictamente específico de especies de Beta, está distribuido en todo el mundo, pero tiene especial importancia enEuropa.Laformasexual, conocida en Europa Central en Francia, sólo se ha visto recientemente. Laenfermedad se dispersa con rapidezpor conidias transportadas por el aire, las cleistotecas aparecen más tarde y propagan la enfermedad de año a año, persistiendo en restos o en las semillas de un cultivo para producción de semilla. El óptimo para la germinación de conidias es una HR del 70100% y unos 20" C; una vez que ha tenido lugar la infección el aire seco favorece el desarrollo posterior en la hoja; por tanto la alternancia de humedad y sequía favorece la dispersión de E . hetae (Drandarevski, 1969, 1978). En algunos años puede causar pérdidas de la producción de azúcar. Puede controlarse tratando inmediatamente después de que aparezcan los primeros focosde infección (generalmente en junioo julio) con una mezcla de benomilo y azufre micronizado o de carbendazima, maneb y azufre; también es eficaz el fenarimol. Pueden aplicarse dos o tres tratamientos más, que también colaboran a controlar a Ramularia beticola y a Cercospora heticola; en la actualidadestos tratamientos fungicidas dan una protección satisfactoria de los cultivos de remolacha azucarera, tanto en los de producción de raíz como en los de producción de semilla. LEBRUN
Erysiphe pis¡ DC.
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por la longitud y forma de los apéndices de la cleistoteca. E . pisi ataca a una amplia gama de leguminosas cultivadas, entre ellas:guisante (Pisum arvense y P . sativum), alfalfa, vezas, garbanzo, Cajanus cajan y lenteja, asícomo varias especies tropicales. Estos cultivos son atacados por distintas cepas de E . pisi y las formas biológicas de Hammarlund (1925) pueden hoy considerarse como formae speciales de E . pisi: f. sp. rnedicaginis-sativae sobre alfalfa, f. sp. pisi sobre guisante y f. sp. viciaesativae sobre veza. E . pisi se ha señalado con frecuencia en cultivos de Australia, Canadá, Francia, India, Pení, Africa del Sur, Reino Unido, USA y Zimbabwe (Dixon, 1978). Los síntomas causados por E . pisi son similares a los de los otros oidios: un micelio blanco grisáceo se desarrolla en la haz de la hoja como lesiones discretasque gradualmentecoalescen hastaque toda la hoja está colonizada y se vuelve clorótica y necrótica; al progresar la infección el patógeno se extiende a los tallos y vainas; este oidio puedetransmitirse por semilla. Un tiempo prolongado cálido y seco, con noches suficientementefrescas como para que haya rocío, favorece la epidemia (Hagedorn, 1973). Se han identificado distintas fuentes de resistencia a E . pisi (Heringa et al., 1969); el trabajo de mejora seestá desarrollando en USA (Gritton & Ebert, 1975) y en el Reino Unido (Dow,1978). En la India, E . pisi causa pérdidas del20-30% en el número de vainas y una reducción del 25% de su peso. Las pérdidas pueden reducirse aplicando azufre a la semilla, que puede también tratarse con captan o thiram; también se recomiendaproducir la semilla en Breas libres de patógeno. Desde el punto de vista de la investigación, E . pisi tiene especial interés debido a sus complejos haustoriales (haustorios con unavaina derivada del huésped), que pueden aislarse y utilizarse para estudios fisiológicos (Gil & Gay, 1977). DIXON
E . pisi desarrolla un micelio escaso en la superficie del huésped, con conidias principalmente sencillas, en forma de barril; las cleistotecasglobulares se desarrollan raramente,perocuando se producen pueden aparecer agrupadas o dispersas; cada cleistoteca lleva 10-30 apéndices insertadosbasalmente, frecuentemente de forma nodosa pero no ramificados, tienen color pardo y son al menos tan largos como el diámetro del ascocarp0 y a menudo mucho más. Dentro de la cleistoteca hay 3-10 ascas de distintas formas, desde ovatas a subglobosas, y en su interior hay 3-6 ascosporas (CM1 155). E . pisi puede diferenciarse de E . trifolii (que también se encuentra con frecuencia en miembros de las Leguminosae)
Erysiphe trifolii Grev. (Sinónimo: E . martii Lév.) E . trifolii se parece a E. pisi, pero los apéndices de las cleistotecas son más largos y están ocasionalmenteramificados (CM1 156). Causa oidio de un grupo definido de leguminosas (Trifolium, especialm e n t e T . p r a t e n s e , L a t h y r u s , e n t r ee l l o s L . odoratus, Onobtychis, especies forrajeras de Lupinus, etc.).Se han reconocido formae speciales sobre Trifolium, Lathyrus, Melilotus y Lotus, y patotipossobre T.pratense. Lashojasinfectadas
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Capítulo 10
muestran un crecimiento fúngico abundante y claro, hordei, avenae y secalis Marchal, respectivamente) que produce cadenas de conidias, pero permanecen sin infección cruzada en estos huéspedes; se han verdes hasta que están casi completamente recudescrito muchas otras formae speciales sobre grabiertas, posteriormente amarillean y se deforman. míneas silvestres o pratenses; sin embargo compleLas plantas se enanizan y en tiempo cálido pueden jos experimentos de inoculaciones cruzadas en ISmarchitarse (O. Rourke, 1976). AI final de la estarael (Wahl et al., 1978) han demostrado que la esPecialización no es tan estricta en el caso de ción aparecen las cleistotecas engran número, pero poblaciones naturales degramíneas silvestres, enlas su importancia puede ser mayor como fuente de variabilidad genética que como inóculo invernante, que a menudo los aislados de oidio son capaces de ya que el patógeno puede sobrevivir con facilidad infectar a una amplia gama de géneros y especies. en sus huéspedes perennes (Carr, 1971). La infecDado que las formae specialespueden cruzarse ción por conidias puede tener lugar en un intervalo (Hiura, 1978), no parece haber motivo para suponer que los mecanismos genéticos implicados en su esampliodehumedades; las temperaturas rnoderapecialidad son de distintanaturaleza que los que damente altas y las humedades b i a s favorecen la controlan las interacciones específicas huésped-paesporulación, que inhibe la lluvia (Carr, 1971). La rásito dentro de cada una de ellas; las poblaciones enfermedad está muy extendida en Europa sobre europeas deoidio de los cereales parecen tener una trébol, causando daños principalmente en tiempo estructura genética más simple y comportarse más cálido y seco durante los meses de verano (O’Rourcomo formae speciales. En general las formas de ke, 1976; Dixon, 1978). Las posibilidades de control gramíneas silvestres no infectan cereales, excepto residen principalmente en el uso de cultivares reen el caso de una relación genética propia entre un sistentes de trébol (Dixon, 1978). E. trifolii también es frecuente sobrela ornamental Lathyrus odoratus cereal y su pariente silvestre, por ejemploentre Hordeum spontaneum y la cebada cultivada. cuando se cultiva en invernaderoo al aire libre, en la que puede controlarse con fungicidas; es un peligro potencial para los altramuces forrieros, cada Distribucirin geogrcifica vez más cultivados (Wheeler, 1978). CARR & SMITH
E . graminis se encuentra en toda Europa y en todo el mundo.
Erysiphe graminis DC. Erlfermedad Descripción básica E. graminis se diferencia de otras especies de Erysiphe por sus cleistotecas grandes (más de150 ,un), con apéndices rudimentarios, que contienen hasta 25 ascas grandes, la mayoríacon 8 esporas. Los haustorios se disponen según la longitud de las células epidérmicas, con el cuello haustorial colocado asimétricamente hacia un extremo y desde ambos extremos del haustorio se proyectan apéndices digitados. El micelio secundario produce numerosas setas de pared gruesa, más bien rígidas (CM1 153). Huéspedes Probablemente casi todaslas gramíneas festucoides y c e r e a l e sd eE u r o p as e a nh u é s p e d e sd e E. graminis, mientras que nolo son otros grupos de gramineas, por ejemplo, maíz, miio, arroz, sorgo. Especialización de huésped Se pueden distinguir claramente fOrmaeSPeCiales sobre trigo, cebada, avena Y centeno (f. sp. tritici,
Las colonias de oidio se encuentran especialmente sobre las hojas y particularmente en la haz de las hojas inferiores (Compendios de la APS); pueden encontrarse en cualquiera de las partes aéreas (vainas, glumas,incluso barbas). Segúnlosgenes de huésped y parásito que interaccionen puede haber una amplia gama de respuesta del huésped a la infección, que va desde una ausencia completa de síntomas visibles macroscópicamente a diferencias en el número, tamaño, colory forma delas lesiones, distintos niveles de susceptibilidad en distintos estadios de desarrollo y distintos órganos, etc., hasta un recubrimiento completo dela superficie foliar por el oidio. Sin embargo, en general, E . graminis no produce la muerte del huésped. EDidemiología El oidio de los cereales inverna en Europa principalmente en huéspedesvivos (Jenkvn & Bainbridge, 1978). Los cultivos de invierno son un ‘puente verde’ entre una estación y la siguiente; la infección primaria en los cultivos de primavera puede origi-
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Ascomycetes I
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ahijado, y por tanto, el número deespigas, mientras narse en cultivos de invierno vecinos, pero también que los ataques tardíos reducen el área foliar dispuede proceder de fuentes distantes. Los genes de ponible en el momento del llenado de granos Y, por resistencia presentes en el cultivo seleccionan, de tanto, el rendimiento en grano; estos efectos se han la masa aérea de esporas,aquellas con la virulencia estudiado con detalle en cebada (y en cierto grado correspondiente; la estructura de razas de una forma en trigo y avena), especialmente en relación con los specialis en una región dada refleja, por tanto, en momentos de aplicación de fungicidas (GriEths, gran medida los genes de resistencia presentes en 1981) y s eh a nr e v i s a d oc o nd e t a l l ep o r los cultivares locales; sin embargo los vientos tamJenkyn & Bainbridge (1978), que analizan también bién modifican la composición de las poblaciones del patógeno debido a una deriva continua de razas los datos sobre los efectos del oidio en la producción. La fórmula de Large & Doling da el porcentaje desdeotras regiones, deformaque pueden acude pérdida de producción como 2,5 (en cebada o mularse hasta un grado considerable genes de viavena) o 2,O (trigo) veces la raíz cuadrada del porrulencia innecesarios. En la actualidad se dispone centaje de área foliar infectada en estadios tardíos de técnicas refinadas y eficaces para seguir estos del desarrollo; esto puede sobrestimar las pérdidas efectos (Limpert et a i . , 1983). Sobre las plantas ena niveles elevados de ataque, y Jenkins & Storey fermas adultas pueden encontrarse cleistotecas en (1975) han desarrollado una curva cuadrática basada abundancia; las ascosporas pueden sobrevivir deen un índice acumulativo de oidio a lo largo de la secadas dentro de la cleistoteca durante un tiempo estación que puede representar el 76% de la varialargo y liberarse en condiciones húmedas; este meción total. canismo asegura la supervivenciadel oidio sobre gramíneas silvestresdurante los veranos secos y cálidos de la región mediterránea; sin embargo no Importancia económica se sabe hasta qué gradolas ascosporas contribuyen a la supervivencia del oidiode los cereales en clima En Europa el cultivo más gravemente afectado es templado entrela recolección de los cultivos de prila cebada. Un controleficaz con fungicidas (ver más mavera y la emergencia de los de otoño, ya que los abajo) puede aumentar el número de espigas en un rebrotes y el transporte de esporasa larga distancia 20% o más y el tamaño del grano en un 5-10%. Las por el viento pueden constituir un puente entre espérdidas en trigo, cebada y centeno pueden ser taciones. igualmente graves, pero engeneral la incidencia del oidio no es tan alta en estos cultivos. E. grarninis La infección por E . graminis tiene un óptimo a también es frecuente en gramíneas pratenses y cés15-20” C pero puede tenerlugar en un intervalo que pedes aunque el grado de pérdidas es difícil de evava desde 5 a 30” C; el ciclo de infección desde la luar; las producciones de semilla pueden reducirse germinación de la conidia hasta la esporulación norgravemente y se ha demostrado que afecta a la promalmente es de 7-10 días; la infección por conidias ducción Y calidad de ballico (Davies et al., 1970). requiere una HR del 98-loo%, pero la inhibe la presencia de agua. Las condiciones relativamente secas favorecen la esporulación y dispersión de esporas; por tanto, una alternancia decondiciones húmedas Y secas, como es típico del N.O. de Europa, favorece al oidio; en climas más continentales o meridionaleslascondicionestiendena ser demasiado cálidas y secas en los meses de verano para que E . graminis se disperse o cause daños importantes. En pratenses, como en cereales, el oidio se desarrolla con frecuencia en primavera y verano y le favorecen contenidos altos de nitrógeno en suelo, poca circulación de aire, y sombra. Las plantas con oidio se hacen más sensibles a stress (sequía, temperaturas bajas, etc.) (O’Rourke, 1976; Compendio de enfermedades de céspedes de la APS). En los cultivos de invierno el ataque de oidio disminuye la resistencia a heladas debido a una escasez de asimilados necesarios para ello; en general los ataques el tempranos, cuando son graves, pueden reducir
Control
El uso de cultivares resistentes fue durantemuchos años el Único medio satisfactorio de controlar E . graminis; desde la Segunda Guerra Mundial se han utilizado en cebada distintos genes de resistencia que han sido superados sucesivamente por la aparición de patotipos con la virulencia correspondiente; este es uno de los ejemplos clásicos de este (Wolt i p od er e l a c i ó nh u é s p e d - p a r á s i t o fe & Schwarzbach, 1978). En general seha dispuesto decultivares resistentes nuevos, perola preferencia de los agricultores hacia un número limitado de cultivares con éxito ha tendido a ‘sobreexponerlos’, con los correspondientes cambios importantes dela población del patógeno y una pérdida evidente deresistencia en campo. Por tanto, el oidio de la cebada esuna de las enfermedades importantes
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Capítulo IO
para la que se Proponen estrategias de diversificación basadas en el principio dedesarrollar en el espacio (o en el tiempo) muchos cultivares con distintos genes de resistencia, de forma que sólo una proporción de la población del patógeno pueda atacar a cada uno. En la práctica la selección parece operar contralas formas con virulencia múltiple sobrecultivaresconresistenciasencilla. Priestley (1981) recomienda una diversificación entre parcelas con cultivares elegidos entre distintos grupos de diversificación, mientras que Wolfe et al. (1981) han demostrado que el uso de mezclas de cultivares de estos grupos reduce la incidencia del oidio y aumenta y estabiliza las producciones en comparación con las medias de cada cultivar por separado. En la actualidad, las mezclas de cultivares se comercializan y se usan de forma limitada en el Reino Unido, Dinamarca y la RDA. Otra estrategia se dirige contra el ‘puente verde’ entre las estaciones decrecimiento y se basa en utilizar distintos genes de resistencia en los cultivos de primavera y otoño (Slootmaker et al., 1984). Desde 1969, los tratamientos fungicidas contra E . graminis se han hecho sistemáticos en el N.O. de Europa; el disponer primero de tridemorf y ethirimol y posteriormente de una gran variedadde compuestos y formulaciones dirigidos a un control general de las enfermedades delos cereales ha llevado a una transformación del modelo general del consumo de fungicidas en Europa. Los problemas relacionados con el momento y número detratamientos en cada parcela en relación con los riesgos inherentes,conlasobservacionesenrelación a umbrales y con datos meteorológicos, han llevado a distintos tipos de sistemas de avisos en los países europeos(Zadoks, 1981; Cook & Yarham, 1985; Curé, 1985), en los que aparece E. graminis a la vez queotrasenfermedadesdecereales. E. graminis muestra variaciones en cuanto a sensibilidad a fungicidas y se están haciendo frecuentes las formas con una resistencia moderada a los inhibidores de la biosíntesis de esterol(Wolfe, 1985a), de forma que empiezan a aparecer problemas de pérdida de control; Wolfe (1985b) propone que las estrategias de diversificación aconsejadas para los cultivares con resistencia al oidio deberían integrarse con una diversificación del uso de fungicidas. Cualquier estrategia de control a largo plazo, incluyendo los planes de diversificación, las actividades de mejoragenética y el uso de fungicidas, deben basarse en un conocimiento adecuado de la composition genética, y su variación en el tiempo, de la población de oidio a una escala regional o aún mayor. Se han desarrollado métodos Y sistemas que
permiten una descripción y prospección eficaz; el concepto de ‘análisis de la virulencia’ (Wolfe & Schwarzbach, 1975) describe a las poblaciones en términos de las frecuencias relativas de virulencias específicas, lo que hace en gran parte innecesaria la definición y determinación de patotipos. La trampa de esporas Jet caza, sobre hojas vivas, esporas de oidio a partirde grandes volúmenesde aire; cuando se montan en un medio pueden obtenerse en un tiempo corto muestras representativas de oidio de distintas regiones (Limpert & Schwarzbach, 1982). Estas técnicas se utilizan en la actualidad en un proyecto de la Comunidad Europea entre varios países. S C H W A R Z B A C H & SMITH
Erysiphe heraclei DC. (sinónimo: E . umbelliferarum de Bary). Infecta a umbelíferas, especialmente zanahoria, apio, hinojo, chirivía, perejil y otras utilizadas como condimento. Causa pocos daños en el N . de Europa, peropuede ser importante en cultivos de invierno en los paísesmediterráneos(Dixon, 1978, 1984). Puede existir en formas con especialización de huésped y hay potencial para mejorar la r e s i s t e n c i ae nz a n a h o r i a( B o n n e t ,1 9 8 3 ) . E. ranunculi Grev. se encuentra frecuentemente en especies silvestres de las Ranunculaceae, pero recientemente ha sido objeto de atención sobre anémonas (Price & Linfield, 1982).
Leveillula taurica (Lev.)Arnaud L. taurica es un oidio con hábito endoparásito que penetra en el huésped a través de los estomas y no de la cutícula (CM1 182). El patógeno está ampliamente distribuido, aunque es más frecuente en las Breas secas de Europa y de Asia Central y Occidental y , especialmente, en los países en torno a la cuenca mediterránea. El patógeno no está especializado fisiológicamente, ya que puede afectar a distintas solanáceas (pimiento, berenjena, patata Y tomate), cucurbitáceas (pepino, calabacín), malváceas (algodón, quingombo), compuestas (alcachofa)Y algunas leñosas perennes, como el olivo. Los síntomas más evidentes dela enfermedad aparecen en el haz de las hojas maduras como puntos cloróticos dispersos entrelas venas, mientras que la masa pulverulenta blanca del patógeno ocupa el envés; las manchas cloróticas, seguidas de necrosis, llevan a veces a la caída de la hoja (los pimientos y o~ivos en vivero pueden defoliarse gravemente). El patógeno se dispersa porel viento y muchos ataques se relacionanconcondiciones secas; sin embargo el
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Ascomycetes I tiempo húmedo no evita necesariamente su dispersión. Se obtiene un control excelente con pulverizaciones foliares a intervalos de 20 días con fenarimol, triadimefon, triforine o nuarimol.
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ca a las hojas de Quercus robur en Escandinavia, Austria, Suiza y la URSS. Originalmente parecía claramente distinto a M . alphitoides, pero esta diferencia en la actualidad no está tan clara.
TJAMOS
Microsphaera alphitoides Griffon 81Maubl. M. alphitoides forma conidias elípticas en forma de barril y cleistotecas de unos 180-200 pm de diámetro, que contienen hasta 15 ascas con hasta 8 ascosporas incoloras elipsoidales. Causa oidio principalmente sobre especies de Quercus, pero ocasionalmenteseencuentratambiénsobre Fagus sylvatica y Castanea sativa. Las especies de Querc u s varían en cuanto a su susceptibilidad a M , alphitoides y entre los robles europeos, Q. robur es muy susceptible y Q. petraealo es menos; dentro de cada especie hay sólo ligeras diferencias de susceptibilidad entre poblaciones (Leibundgut, 1969). Este oidio seencuentra en toda Europa y Asia hasta China. Forma una cubierta pulverulenta blanca de micelio sobre brotes jóvenes y hojas que, en caso de ataques graves, se marchitan, empardecen y caen prematuramente; las cleistotecas normalmente sólo aparecen al final de veranos cálidos y secos. El hongo inverna en las yemas como micelio que en primavera forma conidias que infectan a las hojas jóvenes del roble; durante el verano la enfermedad se dispersa por generaciones subsiguientes deconidias. M . alphitoides puede causar daños importantes a plantas devivero reduciendo su crecimiento, aumentando el número de plantas a desechar e incluso matando a plantones; puede ser también importante en árboles jóvenes plantados recientemente en repoblaciones, afecta a la reimplantaciónde bosquetes y a veces inhibe la regeneración natural; normalmente carece de importancia en árboles adultos, aunque periódicamente ha tenido un papelenun complejo de ataque en el que las condiciones climáticas, distintos insectos y distintos hongos han causado una muerte progresiva y definitiva de los robles en muchas áreas. El control, aparte de una posible sustitución de Q. robur por el Q. petraea, menos susceptible, en general sólo se puede desarrollar en el vivero, donde pueden tratarse las plantas con azufre coloidal o mojable, dinocap o benomilo (Marchetti & D’Aurelio, 1980). PHILLIPS
Microsphaera hypophylla Nevodovskii(sinónimo: M . sylvatica Vlasov) es otro oidio delroble que ata-
Microsphaera grossulariae (Wallr.) Lév M . grossulariae ataca al grosellero y se conoce como el oidio europeo del grosellero; es menos frecuente que Sphaerotheca mors-uvae. Se encuentra raras veces sobre arbustos de grosellero rojo Y también se ha señalado en algunas especies de Sambucus. El patógeno se encuentra principalmente en la haz de las hojas, aunque ocasionalmente puede encontrarse en el envés o en las bayas; los síntomas pueden verse a partir del principio de mayo. El micelio persiste a lo largo de toda la estación pero siempre es escaso y delgado. Se encuentra normalmenteen plantaciones densas y a la sombra. Se pueden observar cleistotecas negras, en grupos o dispersas, expuestas en las manchas miceliares; en otoño caen de las hojas, o con ellas, al suelo y permanecen durmientes durante el invierno. M . grossulariae es casi inocuo y causa pocos daños a los arbustos, aunque puede adelantar algo la caída de la hoja. Puede controlarse con los métodos químicos y culturales recomendados para Sphaerotheca mors-uvae. JORDAN
Microsphaera begoniae Sivan es más conocido como su anamorfo Oidium begoniae Puttemans y, en particular, su forma degrandes esporas únicas var. macrosporum Mendonqa y Sequeira. La infección de las especies de Begonia puede ser grave y necesita tratamientos fungicidas; el status de la forma de esporas pequeñas de O . begoniae, su asociación con un telemorfo en Erysiphe o en Microsphaera sigue siendo confusa (Wheeler, 1978). En plantas leñosas se encuentran otras Microsphaera y las formas en cada huésped se distribuyen en distintas especies de forma diferente según los autores. M. penicillata (Wallr.) Lév. (sinónimo: M. alni, de distintos autores) puede tomarse en un sentido amplio (CM1 183), incluyendo a las formas sobre aliso, lilo, abedul, etc.; está muy extendido sobre aliso en América del Norte Y en Europa; en 1948-50 tuvo lugar enEuropa un ataque grave sobre lilo, debido seguramente a la importación de una forma especializada desde América del Norte (Wheeler, 1978). Es interesante subrayar un ataque similar, explicado de la misma forma, en 1907 sobre roble en Europa (CM1 183) y en la actualidad la aparición en Europa de M. platani
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Capítulo 10
Howe (probablementeel mismo hongo que ataca en América del Norte al plátano y que allí se denomina M. alni), que se ha extendido en los últimos años de forma extremada en plátanos en el Sur de Europa (Francia, Grecia, Italia) (Gullino & Rapetti, 1978); puede haber formas individualesespecializadas a distintas especies de plátano (Ialongo, 1981a); esta especie ha llegado a ser un problema importante en los países mediterráneos, causando daños estéticos y defoliación; para su control se han recomendado tratamientos con triadimefon. Euonymus japonica, un arbusto ornamentalmuy cultivado, seve atacado a menudo y de forma evidente por M . euonymi-japonici Viennot-Bourgin, y lashortensiaspor M. polonica Siemaczko (anamorfo Oidium hortensiae Jorstad) (Wheeler, 1978);el primero se creetambién que ataca a cítricos (Boesewinkel, 1981). M. viburni (Duby) Blumer es frecuente sobreViburnum Y M. lonicerae (DC.) Winter en especies ornamentales de Lonicera, especialmente L . tatarica.
ecuador, exponiendo las ascas, que liberan sus ascosporas (Cullum & Webster, 1977).P. guttata rara vez causa daños importantes a sus huéspedes, por tant.0 rara vez se requieren medidas de control, pero si se necesitan pueden tratarse las plantas infectadas con azufre coloidal o mojable o con dinocap. PHILLIPS
Podosphaera leucotricha (Ell. & Ev.) Salmon Descripcirin básica La cleistoteca de P. leucotricha tiene apéndices largos, setáceos, y una única asca; las conidias elipsoide-globosas contienen cuerpos de fibrosina y se desarrollan en cadenas sobre conidióforos de base sencilla, no dilatada (CM1 158).
Huéspedes
Phy/lactiniaguttata (Walk.) Lév (Sinónimo: P .c o r y l e a [ P e r s . ) P . K a r s t e n , P . sulfulta [Rebent.] Sacc.)
P. guttata, que puede dividirse en numerosas formae speciales, forma un micelio escaso sobre las hojas de distintos árboles y arbustos; las cleistotecas, quea su madurez son negras, contienen muchas ascas, normalmente con dos ascosporas(CM1 157). P. guttata tiene una gama de huéspedes amplia sobre muchas frondosas; en Europa esespecialmente frecuente sobre Corylus, pero tambiénpuede encontrarsesobre Acer,Alnus,Betula, Castanea, Diospyros, Fagus, Morus, Pis facia, Populus, Prunus, Pyrus, Salix, Ulmus y otras frondosas. Se encuentra en toda Europa y América del Norte. El hongo puede causar cierta defoliación, especialmente en avellano y en setos de hayas; normalmente la enfermedadse hace visible por primera vez al final de agosto como manchas de micelio blanco, principalmente en el envés de las hojas; se forma un polvo de conidias blancas (que extienden la enfermedad) y las manchas crecen hasta que cubren toda la hoja; posteriormente, hacia el final de septiembre, sobre todo en el envés dela hoja,se forman numerosas cleistotecas quepermiten la supervivencia del hongo durante el invierno; por movimientos de sus apéndices ecuatoriales se distancian de la supcrticie de la hoja y se adhieren a los substratos adyacentes,entre ellos las yemas de lasplantas huésped, por el mucílago que forman sus ramas hifalesapicales. Cuando maduran seabrenpor SU
P . leucorricha ataca a especies de Malus, entre ellas los manzanos cultivados, y a peral, membrillero, Mespilus germanica, y especies de Photinia. Hay datos de ataques a almendro y melocotonero.
Especialización de huésped A pesar de diferencias regionales en la susceptibilidad relativa de algunos cultivares de manzano, no hay evidencia de quehaya especialización sobre especies o cultivares.
Distribución geogrcifica P. leucotricha se encuentra en todo el mundo y es frecuente en la mayoría de las áreas de cultivo del manzano (mapa del CM1 118). Erlfermedad Sobre el manzano P . leucotricha crece ectofíticamente sobre las hojas, brotes, flores y frutos jóvenes. En primavera los órganosfoliares Y florales emergen total o parcialmente cubiertos de oidio de las yemas brotadas, en las que han invernado las conidias y las hifas; esto es el oidio primario. Las yemas fructíferas infectadas producen hojas enanizadas y yemas florales pequeñas que permanecen cerradas, y estos órganos semarchitan al final de la primavera; las yemas axilares infectadas producen grupos de hojas con oidio, que se marchitan pronto; las yemas vegetativas terminales infectadas produ-
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Ascomycetes 1 cen brotes totalmente cubiertos de oidio, y los formados sobre ramas que no estaban totalmente colonizadas en el año anterior consiguen crecer como “brotes blancos” durante varias semanas hasta que al final, muy debilitados, tiran la hoja. Durante la primavera y el verano las nuevas infecciones conídicas dan lugar a colonias de oidio secundario, éstas son discretas, dedistintas formas, pulverulentas durante el tiempo cálido y de color blanco grisáceo, y se encuentran principalmente en el envés de las hojas, aunque pueden llegar a extenderse hasta la haz (causando en algunoscultivaresmanchascloróticas). Las infecciones foliares son aparentes por primera vez en las hojas jóvenes no expandidas. Las hojas atacadas pueden deformarse, tienen una margen ondulada y a veces una mancha amarilla en la haz correspondientea la colonia; las hojasmuy atacadas empardecen, sehacen quebradizas y caen. El oidio secundario coloniza a veces el ápice del brote haciendo que todo el crecimiento subsiguiente esté totalmente cubierto, lo que es un problema importante enplantas de vivero; las yemas nuevas pueden verse atacadas por hifas o conidias durante toda la estación vegetativa, aunquesólo hasta que las brácteas se endurecen y cierran. Los frutos jóvenes de algunos cultivares(p. ej., Jonathan)son susceptibles y las colonias dejan en la piel un enrojecimiento en forma de tela de araña. En invierno los ramos y dardos que durante la primavera y el verano anteriores han sido totalmente colonizados por el oidio aparecen .plateados., con yemas pequeñas, apuntadas y laxas; las yemas infectadas en ramas que por lo demás son sanas pueden tener deformaciones similares. Las ramas y dardos .plateados>> están muertos o pueden tener muchas yemas muertas; sus yemas viables producen sólo un crecimiento débil en la primavera. Durante la estación vegetativa se forman cleistotecasoscuras, parcialmentesumergidas en el micelio, principalmente en las ramas atacadas gravemente por el oidio durante la estación, p e r ot a m b i é ne nl a ys e m a tse r m i n a l e s . P . leucotricha es heterotálico.
Epidemiología
Roosje & Besemer (1965) y Butt (1978) han revisado muchos aspectos del oidio del manzano. Las conidias del oidio primario inician la epidemia anual de y las yemas terminales oidio secundario en manzano infectadas son normalmente la fuente principal de este inóculoprimario;laresidenciadel oidio primario sobre los árboles asegura epidemias tempranas, las de cleistotecas no representan ningún papel. La cantidad de oidio primario (y por tanto la inten-
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sidad del oidio secundario)depende dela intensidad de infección de yemas durante el año anterior y de las temperaturas invernales: unas pocashoras de -20 a -25” C (o incluso de -12 a 15” C al final del invierno) puedeerradicar casipor completoel hongo invernante. Los períodos de infección no pueden caracterizarse con facilidad debido a que no se necesita condensación de agua; en Inglaterra las conidias infectan diariamente durante el verano si hay hojas susceptibles, incluso en períodosexcepcionalmente frescos y húmedos. Esta independencia del agua hace difícil predecir la enfermedad. La resistencia de las hojas aumenta rápidamente con la edad y la mayoría de las infecciones nuevas tienen lugar en el ápice de los brotes en hojas no expandidas; la humedad elevada, con el óptimo cercano ala saturación, favorece la infección.Aunque el agua es dañinapara las conidiasy las hifas, la lluvia y el rocío favorecen la infección foliar, seguramente porque los pelos protegen de las gotas a las conidias depositadas; las colonias crecen al expandirse las hojas jóvenes y se hacen visibles tras unos 17 días. La esporulación empieza durante la incubación, con un período de latencia que puede ser sólo de 5 días; la dinámicadelcrecimientodel brote y del patógeno lleva a una sucesión cronológica de colonias hacia la parte inferior del brote, y la mayoría de las colonias que esporulan se encuentran en hojas expandidas cercanas al ápice. Lasconidias maduran más deprisa en la luz que en la oscuridad de forma que están disponibles para su dispersión principalmente cuando hay aire turbulento y humedad b i a , de acuerdo con esto su concentración en el aire cambia a lo largo del día. La lluvia puede causar al principio un aumento temporal de las conidias suspendidas en el aire, pero el efecto principal de una lluvia abundante es dañar el micelio superficial y por tantoreducir la esporulación durante los siguientes 2-3 días. En Inglaterra se han observado en prospecciones grandes diferencias entre huertos vecinos en cuanto a la intensidad del ataque, debidas a diferencia en edad Y tamaño del árbol, en cultivar y en medidas de control. El curso de la epidemia de oidio secundario está determinado porla cantidad de oidio primario, los momentos de crecimientos de brotes, las condiciones climáticas de primavera y verano y la resistencia del cultivar. En Inglaterra el oidio del manzano se extiende con rapidez cuando las condiciones anticilónicascausan díassoleados y cálidos Y rocío nocturno, y una humedad elevada durante la noche favorece particularmente a la enfermedad, mientras que la lluvia frecuente le es contraria. Las y epidemias empiezan lentamente cuando abril
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Capítulo 10
mayo son frescosy lluviosos y acaban bruscamente cuando la temperatura máxima diaria al sol es de alrededor de 30" C y la atmósfera se hace especialmente seca. Las descripcionesdel tipo de condiciones climáticas asociadas con oidio gravevarían desde cálidas y secas a templadas y lluviosas o a frescas y secas; probablemente estas diferencias reflejan la sensibilidad de la humedad atmosférica al ambiente del cultivo y a la topografía regional. Los cultivares de manzanodifieren en cuantoa resistencia parcial, siendo Discovery muy resistente y Crispin y Jonathan muy susceptibles. Importancia económica Aunqueexistendiferenciasregionales en lasepidemias de oidio del manzano en Europa, debidas especialmente a diferencias climáticas en cuanto a temperatura de invierno, temperatura de verano y humedad de verano, engeneral el uso de fungicidas para su control es intenso. En un cultivar condardos una yema fructífera infectada normalmente lleva a la invasión de la bolsa durante la primavera y a la colonización y muerte subsiguiente del dardo; esta pérdida directa de puntos fructificantes se añade a la reducción de crecimiento vegetativo, y por tanto de puntos productivos potenciales, debido a daños foliares y a la muerte de ramos y yemas. El enrojecimiento de la piel de los frutos debido al oidio reduce su calidad. Los daños al cv. Cox sobre patrón M.9 se han estudiado durante 8 años (Butt et al., 1983): un aumento de la incidencia media anual de la enfermedad durante la mitad del verano desde un 2% hasta un 19% de hojas con oidio lleva a reducciones del 32% de brotes por año, del 19% de hojas por brote, del 27% del tamaño del fruto, del 15% del peso de cosechay del 33% del valorde ésta; los umbrales de daños para estas variables en Cox estánpordebajo del 10% de hojas conoidio; el estudio indica umbrales de daños mayores para Golden Delicious y Jonathan. Por tanto aunque los daños son obvios cuando no se protegen los árboles contra el oidio, puede haber pérdidas a partir de intensidades de enfermedades relativamente bajas. La reducción del tamaño de fruto esespecialmente importante en la comercialización. Control En los huertos de manzano se usaba antes el azufre, pero los productos modernos han resultado ser más <> para cultivares como Cox, aunque Golden Delicious lo tolera. Alguno de los fungicidas modernos son binapacril, bupirimato, fenarimol, nitro-
tal-isopropilo, triadimefon, miclobutanilo y penconazol. NO hay datos de que P . leucotricha desarrolle tolerancia a fungicidas. Los tratamientos se aplican en general cada 7, 10 6 14 días desde antes de la floración hasta el final del verano, cuando ya ha cesado casi el crecimiento de extensión; este programa intensivo se necesita en cultivares susceptibles debido al oidio primario residente, el largo período de producción de hojas y yemas susceptibles Y la capacidad de las conidias de infectar casi diariamente. Aunque sean sistemáticosmuchosprogramas de tratamientosson racionales: en Inglaterra los fungicidas antiesporulantes se aplican antes de la floraciónpara reducir el inóculo primario; durante la floración el metil-tiofanato minimiza los riesgos para el polen, Y los fungicidas desde la floración hasta el final de junio se eligen para evitar el enrojecimiento de las pieles de los frutos; después de juniolas pieles sonmenossensiblesa los daños químicos. De la misma forma los intervalos de tratamientos normalmente se reducen cuando los ramos están creciendo rápidamente y cuando las yemas (además de las hojas) necesitan protección(Butt, 1972). Es posible reducir el coste y mejorar el grado de control utilizando los fungicidas según las condiciones atmosféricas, el crecimiento de los ramos y la incidencia del oidio infeccioso (Butt & Barlow, 1979). La elección de fungicidas está influida por sus efectos laterales: un producto con propiedadesacaricidas(p. ej., binapacril) puede, por ejemplo, no ser compatible con el control biológico del ácaro de los frutales (Panonychus ulrni) mediante ácaros depredadores; del mismo modo algunos inhibidores de la biosíntesis de ergosterol (p. ej., triadimefon) pueden tener efectos no deseados como reguladores del crecimiento. El oidio invernante puede reducirsede formamarcada conun tratamiento invernal con un surfactante que penetre en las yemas, sólo o mezclado conalgún fungicida; antes se eliminaba gran parte del oidio invernante con las podas severas durante el invierno, en la actualidad, las podas no son tan drásticas, sin embargo el tamano del árbol es mucho menor, lo que hace posible eliminar a mano durante la primavera el oidio primario; dado el alto índice de multiplicación del patógeno las prácticas sanitarias tienen que ser extremadamente cuidadosaspara retrasarde forma significativa una epidemia de oidio secundario. Es importante situar los huertos nuevos alejados de plantaciones descuidadas. La mejora de los nebulizadores, de las boquillas que producen gotas pequeñas y el uso de patrones enanizantes o semienanizantes ha hecho posible cambiar desde pulverizaciones de altovolumen (unos 2.000-3.000 I/
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Ascomycetes I
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ha) a volúmenes medios (unos 500 Vha) o muy bajos (unos 50 l/ha); en huertos intensivos, en los que los factores del medio y del huésped tamponan, puede controlarse con 50 Vha. Está creciendoel interés por los pulverizadores electrostáticos para huertos.Un nuevo fungicida capaz de controlar el oidio delmanzano durante toda una estación con una sola aplicaciónlíquida al suelo en primavera promete revolucionar el control químico de esta enfermedad. Se han transferido con éxito amanzanogenes mayores de resistencia desde Malus zumi, M . robusta y otras especies por cruzamientos interespecíficos, pero aún no han entrado en producción comercial las selecciones derivadas.
muestra una gran variabilidad en el tamaño de las cleistotecas y conidiasen distintos huéspedes. También tiene distintas formas que se diferencian en su capacidad de atacara huéspedes específicos. Junell (1966) dividió S. fuliginea en 12 especies basadas en características morfológicas correlacionadas con especialización de huéspedes, y reservó el nombre S . fuliginea para las formas sobre especies de Veronica; sin embargo los huéspedes más importantes, las cucurbitáceas, no estaban incluidos en la lista de Junell.
BUTT
S. fuliginea se encuentra en todo el mundo.
Podosphaera tridactyla (Walk.) deBary. Se diferencia deP . leucotricha por tenerapéndices muy largos y ramificados (CM1 187); tiene poca importancia, causandodaños ocasionalesaciruelos en vivero (Burchill, 1978) y apareciendo con frecuencia sobre albaricoquero, en el que puede encontrarsecon Spdistinguir por haerotheca pannosa,del que se puede las características conídicas (Boesewinkel, 1979) y por la formación abundante de cleistotecas (Ialongo & Simeone, 1984). P. clandestina (Walk.) Lév. (sinónimo: P . oxyacanthae [DC] de Bary), del que la especie anterior a veces se considera una variedad, puede causar defoliaciones importantes en el espino y ocasionalmente ataca a cerezo, peral y membrillero (CM1 478; Burchill, 1978); s u epidemiología se ha estudiado con detalle recientemente (Khairi & Preece, 1978).
Sphaerofheca fuliginea
(Schlecht.) Pollacci Descripción básica S. fuliginea es un miembrotípicodelgénero Sphaerotheca, con apéndices tipo hifa en las cleistotecas, que llevan cada una un asca con 8 ascosporas. En general se encuentra como el anamorfo (Oidium erysiphoides Fr.) muy similar al de Erysiphe cichoracearum. Las conidias se distinguen por su forma elíptica, por tener cuerpos de fibrosina y tubos germinativos extra, a menudo ramificados, que crecen por el lateral de la conidia (Nagy, 1970). Huéspedes y especialización
Son huéspedes alrededor de 150 especies, la mayoría de las mismasfamilias y en común con E . cichoracearum (ver éste); como éste S . fuliginea
Distribucicin geogrdfka
Erlfermedad
Cf. E . cichoracearum (página 298). Epidemiología
El ciclo vital de S . fuligined es similar al d e E . cichoracearum, pero los requerimientos ecológicos de ambos patógenos son completamente distintos: S . fuliginea requiere una temperatura de 2030" C, con un óptimo a 22" C y 100% de HR, para que germinen las conidias; durante la infección y la esporulación tolera HR elevadas (Nagy, 1976). Las condiciones para producción de cleistotecas y para la invernaciónsonidénticasa las descritas para E . cichoracearum. Importancia econcimica
El aspecto más notable de las pérdidas causadas en cucurbitáceas por S. fuliginea (y por E . cichoracearum) es una reducción de la calidad más que de la producción, debido a la reducción de la superficie asimilativa y a la defoliación prematura de las plantas; cuando el follaje se encuentra gravemente infectado los frutos pueden madurar prematuramente Y carecen de sabor, esta pérdida de calidad constituye el daño principal en la cantalupo. La reducción de producción es proporcional al tiempo y a la gravedad del desarrollo de el enfermedad; S. fuliginea infecta a las cucurbitáceas tanto en campo como en invernadero, al tolerar HR elevada; en condiciones meteorológicas húmedas y en cultivos regados S. fuliginea es la especie dominante y en invernaderos es elÚnico oidio patogénico en cucurbitáceas; su importancia en invernadero es mundial ( N a w , 1976). Las distintas cucurbitáceas difieren en susceptibilidad: el melón es muy susceptible, el
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Capítulo 10
pepino y el calabacín son susceptibles y la sandía es muy resistente, Cucurbita ficifolia y C . maxima son inmunes a S . fuliginea; el pepino y el calabacín son susceptibles en el mismo grado a ambos patógenos, el melón es más susceptible a S. fuliginea que a E . cichoracearum y la sandía es más susceptible a E . cichoracearum que a S. fuliginea (Nagy, 1977). En las ornamentales S. fuliginea causa una reduccióndelvalor estético. E . cichoracearum y S. fuliginea atacan al girasol sólo al final de su período vegetativo. Control Cf. E . cichoracearum. 1m.vortancia en investigacibn Aunque el oidio de las cucurbitáceas se ha investigado con detallesu identificación correcta aún está confusa y se han realizado muy pocos trabajos en paralelo con los dos patógenos. La basegenética de la resistencia al oidio de las cucurbitáceasse ha investigado intensamente, pero aún no se conoce si existe o no una correlación entre la herencia de la resistencia a ambos patógenos. NAGY
Sphaeroteca mors-uvae (Schwein.) Berk. & Curtis S. mors-uvae ataca a la mayoría de especies de Ri-
bes, teniendo importancia principalmente en el grosellero y causando daños amenudo al grosellero negro (Fig. 36). El patógeno alcanzó Europa (S.O.
de la URSS) en 1890 a partir de material americano de grosellero de vivero (de donde viene su nombre común deoidio americano del grosellero);en Irlanda del Nortese señaló sobre el grosellero común o agrazón en 1900 Y en Inglaterra en 1908 sobre grosellero negro Y grosellero rojo. En el grosellero común pueden verse síntomas a partir de abril que se manifiestan como un crecimiento de hebrasfúngicas en manchas en las hojas jóvenes, brotes y bayas. En el grosellero negro aparecen síntomas similares aunque la enfermedad rarasveces daña a las bayas; con la edad el micelio empardece y se espesa como un fieltro en el que pueden verse incrustadas, durante el verano Y el otoño, pequeñascleistotecas negras. Si la infección es grave puede limitarse el crecimiento de los brotes, los ápices mueren, las hojas se deforman y son pequeñas y caen prematuramente; en el grosellero común las bayas pueden llegar a estar totalmente rodeadas de micelio. S . mors-uvae inverna En elgrosellerocomún principalmente como micelio en las yemas, a veces puede persistir como masas miceliares en partes de la planta infectadas previamente. También se han señalado infecciones a partir de ascosporas. En el grosellero negro las infecciones primarias se inician en primavera por ascosporas liberadas de las cleistotecas formadas en los tallos y hojas caídas atacados previamente; para diferenciarse y liberar las ascosporas las cleistotecas deben mojarse (Merriman & Wheeler, 1968)y para queaquellas germinen se necesita una HR de al menos 97%. Una vez que se han establecido las primeras infecciones la extensión posterior es rápida debido a la facilidad de dispersión de las conidias, éstas necesitan más de 10 h para completar la germinación que tiene su ÓPtimo a 18" C en atmósfera saturada. Las condiciones atmosféricas y de suelo relativamente secas favorecen la enfermedad, así comolas temperaturas moderadas y una buena iluminación. La gravedad del ataque se relaciona positivamente con el aumento de vigor de la planta. Las pérdidas en el grosellero común se deben principalmente a una disminución del tamaño dela baya y a defectos dela piel debidos a la enfermedad que reducen su valor comercial; en el grosellero negro los ataques durante la floración pueden causar la caída de los frutos jóvenes, sin embargo las pérdidasse debenprincipalmente a una disminución de la productividad de los tallos fructíferos al año siguiente; una infección foliar grave disminuye la iniciación de flores Y el número de yemas fructíferas, por tanto en los tallos atacados gravemente durante el verano anterior se desarrollan pocas flores o frutos. Una poda selectiva de los tallos enfermos del grosellero disminuye la enfer-
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Ascomycetes I medad. El control con fungicidas puede realizarse de dos formas en ambos huéspedes: tratando durante la estación de reposo con derivados del petróleo o fenólicos para disminuir el inóculoque persista, o mediante tratamientos repetidos durante la primavera y el verano para proteger las hojas y tallos; se utiliza normalmente una gama de distintos fungicidas: cada vez se usa más triadimefon y triutilizan menos metil forina, a la vez que cada vez se tiofanato, dinocap y quinometionato. También existen cultivares resistentes. JORDAN
Sphaerotheca humuli(DC.) Burrill Descripción básica
El hongo causante del oidio del lúpulo, atribuido originalmentea laespecie agregada S. castagnei Lév., fue adscrito firmemente por Salmon (1900) a S. humuli; a menudo se le combina con el hongo causante del oidio de la fresa (S. alchemillae, ver éste) enS. macularis (Wallr.) Jacz., peropuede distinguirse claramente por los apéndices de la cleisy por su elevado toteca, esbeltos más que flexuosos, grado de especialización respecto al lúpulo. Es un oidio típico con conidias en forma debarril que germina cada una por hasta cuatro tubos germinativos. Huéspedes y especialización S. humuli es específico de las formas silvestres y
cultivadas del lúpulo. Con anterioridad a la introducción de cultivares resistentes en Inglaterra en 1971, y aparentemente sin presión selectiva, se encontraba unavariación marcada devirulencia en las poblaciones naturales delpatógeno; en la actualidad se reconocen cinco razas según la respuesta diferencial a genes mayores deresistencia en cultivares y líneas puras de lúpulo. Distribución geogrrifica
Se sabe que S. humuli ha sido importante en Inglaterra por lo menos desde 1700, causanmdo daños importantes en toda Europa Occidental y Rusia a final de los 1800; en 1912 causó pérdidas importantes en el Estado de Nueva York (USA) pero aparentemente nunca se ha encontrado en el N.O. de la costa pacífica, donde secultiva el lúpulo; en Europa ha tenido importancia desde entonces y especialmente en los últimos 20 años, debido a cambios en las prácticas de cultivo y de cultivares del Iúpulo.
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Edermedad S. humuli causa el oidio del Iúpulo (Royle, 1978); el patógeno inverna como cleistotecas en restos dehojas y conos caídosal suelo, Y cada vez más al cultivar sin laboreo y utilizar herbicidas, Y como micelio en las yemas durmientes del patrón, a nivel del suelo (Liyanage & Royle, 1976). Ataca a todas las partes del desarrollo trepador anual, donde produce sobre las hojas pústulas blancas típicas con una esporulación pulverulenta, recubre los brotes con micelio y causa deformación en flores Y conos jóvenes (la forma ‘de moho blanco’ de la enfermedad); en las hojas jóvenes las pústulas están a menudoasociadas con abullonados que, al coalescer, causan también deformaciones, las hojas se hacen menos susceptila forbles al madurar. Las cleistotecas (que causan ma de ‘moho rojo’) aparecen principalmente sobre los conos a partir de julio, mezcladas entre los conodióforos; en los ataques tardíos, a partir de mediados de agosto, los conos en maduración pueden sufrir cambios de coloración y madurar prematuramente y se encuentran cleistocarpos abundantes asociados con un rnicelio leve.
Epidemiología
El ciclo estival de la enfermedad se origina a partir de ascosporas liberadas de cleistotecas enla superficie del suelo cuando llueve o a partir de conidias producidas en los brotes basales enfermos que se han originado a partir de las yemas infectadas; si no se controlan las infecciones secundarias de primavera tiene lugarun aumento gradual del inóculohasta julio, cuando aumenta de forma marcada la frecuencia de infección debido a la presencia de temperaturassuperiores.Como en otros oidios los conidios de S. humuli pueden infectar en la mayoría de los días Y no dependen de factores climáticos específicos, no son corrientes las ocasiones en las que no hay infección y coinciden con condiciones (p. ej., lluvia) que inhiben la producciónde inóculo. La esporulación de S. humuli fluctúa diurnamente Y en los días secos la liberación de conidias tiene un máximo a las 13,OO h y normalmente no tiene lugar durante la noche. Importancia económica
Los signos de oidio en una plantación de lúpulo siempre producen alarma en el agricultor debido a la posibilidad de que la cosecha llegue a no ser comercializable; hasta fecha tan reciente como 1971, antes de la introducción de fungicidas sistémicos
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Capítulo 10
selectivos, la enfermedad causó el abandono deuna proporción importante del cultivo por parte de los agricultores; aunque continúa siendo un problema en toda EuropaOccidental la escala real de pérdidas nunca se ha medido de forma satisfactoria y hay poca información respecto a los daños. Los ataques directos a flores y conos jóvenes causan probablemente la reducción principal en peso de cosecha, en contenido de ácido alfa (el ingrediente más importante del lúpulo, que da el amargor a la cerveza) Y en el valor de mercado; sin embargo los ataques tardíos también afectan la a producción y a la calidad y, además, hacen que los conos se desintegren durante la recolección mecánica. Control
El control químico contra S . humuli se ha practicado desde mediados del siglo XIX mediante hasta tres aplicaciones de azufre en polvo por estación; el azufre fue la base del control hasta los años 1960 y , aunque aún es popular, fue sustituido por el dinocap, cuyouso aumentó continuamentehasta principios de los 1970, comorespuesta a un agravamiento de la enfermedad; la introducción en 1972 del pirazofos ha colaborado al control de ataques anuales importantes y en los últimos años se han incorporado nuevos productos a los programas de control, basados aún en aplicaciones frecuentes y regulares desde el principio de la primavera. Los fungicidas deben elegirse según el momento de la estación en que son, a la vez, eficaces y aceptables de acuerdocon consideraciones depérdidas de producción y de residuos; así, un programa típico puede incluir aplicaciones tempranas de pirazofos, luego de triadimefon hasta la floración y de triforina para proteger los conos hasta la recolección. Aunque no se usen directamenteparacontrolar el oidio los fungicidas cúpricos utilizados contra el mildiu (Pseudoperonospora humuli) tienen ciertos efectos laterales útiles contra S. humuli; por el contrario los ditiocarbamatos favorecen la enfermedad y su adopción en lugar de cobreen los años 1960 se considera como uno de los factores quellevaron a unapérdida, en esos años, de la eficacia del control del oidio; recientemente el control ha mejorado de forma importante por el uso de cultivares resistentes, introducidos en 1971, que ocupan en la actualidad una proporción importante de la superficie de lúpulo en Inglaterra; la resistencia de estos cultivares se basa principalmente en genes mayores, uno delos cuales ha sucumbido en ciertas áreasa razas virulentas del patógeno. ROYLE
Sphaerotheca alchemillae (Grev.)
Junell
S. alchemillae infecta a la fresa, la frambuesa y a
otras Rosaceae; con frecuencia ha sido combinada con S. humuli (ver éste) en S. rnacularis (Wallr.) Jacz., en CUYO caso la forma sobre fresa es su f. sp. fragariae Peries. La infección foliar en la fresa es muy frecuente, encontrándose el hongo principalmente en el envés; las hojas se enrollan hacia la haz exponiendo deforma típica el área infectada blanca; las flores infectadas mueren y los frutos infectados no maduran ni se almacenan normalmente. Aunque se encuentran ocasionalmente cleistotecas la supervivencia se debe principalmente a micelio sobre hojas invernales de fresa. La gravedad de la enfermedad es máxima en cultivares tempranos que son íos más susceptibles. En condiciones secas y cálidas (15-27" C), que favorecen la esporulación y la dispersión de esporas, lasplantas en campo pueden aparecer casicompletamente blancas de oidio y perderse más de la mitad de la cosecha. Pueden utilizarse fungicidas como protectores(dinocap, azufre), tratando desde justo antes de que empiece la floración y aintervalos de 10-14 días desde entonces,también son eficaces fungicidas sistémicos aunque lo ideal sería que controlaran también a Botryotinia fuckrliana. El control del oidio foliar tras la recolección no parece afectar la producción de la estación siguiente, sin embargo la eliminación o destrucción por herbicidas de las hojas invernales puede ser un método de eliminar el inóculo inicial (Cooke & Jordan, 1978; Compendio de la APS). El frambueso también se ve afectado, posiblemente por otra forma, y puede necesitar tratamientos (p. ej., en Escocia; Brokenshire, 1984). Se dispone de cultivares resistentes de ambos cultivos. SMITH
Sphaerotheca pannosa(Walk.) Lév.
s.
pannosa, que se encuentra en varias rosáceas (CM1 189), tiene importancia principalmente sobre la rosa como la var. pannosa (sinónimo: var. r m a e Voronichin) y sobre melocotonero como la var. persicae Voronichin. La var. pannosa forma conidias hialinas, elipsiodes, en cadenas, unas 48-72 h tras la infección, al principio en el envés de las hojas jóvenes de rosa, causando los síntomas típicos de oidio; con frecuenciase forma un micelio secundario que consta de hifas rectas de unas 6 ,m de ancho,
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Ascomycetes I
con paredes engrosadas, que puede persistiren manchas afieltradas, el denominado 'micelio pannoso', que es blanco al principio y se hace grisáceo o parduzco (Wheeler, 1978). Las cleistotecas se encuentran raras veces en el fieltro micelial o en los tallos en torno a las espinas, son globosas a piriformes, con pocos apéndices micelioides, hialinos a pardo claros y tienen una única asca. La enfermedad se conoce en todo el mundo, se ha descrito cierta especialización biológica (Mence & Hildebrandt, 1966) y se han identificado razas (Bender & Coyier, 1984).Se producen con frecuencia nuevos cultivares de rosa con cierta resistencia, que pocos mantienen durante largo tiempo (Wheeler, 1978). La infección causa deformación de hojas,rizado y caídaprematura; los ataques a tallojusto bGo el capullo floral impiden su desarrollo; el crecimiento del hongo puede desarrollarse sobrelos tallos y el micelio externo puede invernar, en inviernos suaves, y permanecer dentro de las yemas durmientes (Price, 1970). Los datos indican que las cleistotecas no representan un papel importante en la dispersión ni en la invernación. Las condiciones ambientales que favorecen la enfermedad parecen ser fluctuaciones diurnas, unos 15" C y 90-99% de HR durante la noche, lo que es óptimo para la formación de conidias, su germinación e infección, y unos 26" C y 40-70% de HR durante el día, lo que favorece la liberación de las conidias (Tammen, 1973; Wheeler, 1973). Para mantener el control sobre los brotes jóvenes en desarrollo se necesitantratamientos fungicidas repetidos; los fungicidas utilizados incluyen el dodemorf, bupirimato,triforina, imazalil, carbendazima, benomilo y drazoxolon; las hojas absorben los que tienen actividad sistémica y aunque no se traslocan extensamente se alteran menos que los fungicidas de acción protectora. La var. persicae se encuentra en varias especies de Prunus además del melocotonero (albaricoquero, almendro, nectarino); se encuentran formas especializadas para el melocotonero(Ialongo, 1981b); infecta hojas,brotesjóvenes y frutos (Burchill, 1978). La enfermedad tiene importancia en Italia y especialmenteenEuropaOriental(Bulgaria, URSS), donde se necesitan tratamientos fungicidas Y seprospecta la resistencia de los cultivares. S . pannosa también ataca a Prunus laurocerasus, que se cultiva mucho como seto en Europa Occidental y sobre el que es importante especialmente en Francia(Boudier, 1978); los trabGos antiguos sobre oidio en esta especie se refieren principalmente a Podosphaera tridactyla (Wheeler, 1978). E B B E N ; SMITH
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Uncinula necator (Schwein.) Burrill Descripción básica
U . necator tiene un micelio externo típico de oidio que en ocasiones forma cleistotecas con setas ramificadas en cruz en su extremo, normalmente con 6 ascas cada una con 4-7 ascosporas ovoides (CM1 160). Huéspedes
Atacaa todas las Vitaceae(Boubals, 1961), pero sólo algunas especies deVitis son muy susceptibles, especialmente lasespecies asiáticas V . armata y V. davidii y, por supuesto, la vid europea; algunos cultivares son extremadamente susceptibles (Carignan, Cabernet-Sauvignon,Muscat a petitgrains; Galet, 1977). No se han señalado formas de especialización respecto a huésped. Distribucirin geográjica
U . necator se originó en América del Norte y apareció en Europa por primera vez en 1845 (en invernadero, enel Sur de Inglaterra), se señaló en Francia por primeravez en1847 y en 1850 todo el país estaba invadido; en la actualidad el hongo se encuentra en todos los lugares de cultivo de vid. Enfermedad
En las vides susceptibles el hongo aparece inicialmente en algunos pámpanos jóvenes que se enanizan y aparecen blancos; posteriormente se ven los síntomas de oidio en las hojas y en los brotes vegetativos, pero los daños principales tienen lugaren el fruto. Las células epidérmicas infectadas de las uvas muestran necrosis pardas que, si son numerosas, causan su ruptura durante la maduración, lo que lleva a que la uva se seque y se pudra posteriormente y , por tanto, a su pérdida. Los síntomas en hoja y brote tienen una importancia secundaria, pero las pérdidas de uva pueden llegar al 80-90%; normalmente el desarrollo del hongo sobre la uva se para en verano al empezar la maduración (envero), peropuede continuar en las hojas no tratadas. Epidemiología
U . necator inverna como micelio en las escamas de las yemas de los cultivares susceptibles de vid, cuando las yemas se desarrollan en primavera aparecen
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muy atacadas; el viento dispersa las conidias que germinan rápidamente en condiciones húmedas (Per0 no en agua); el micelio se extienderápidamente desde que se forma el primerhaustorio y esporula en 5 días (a 27" C), 11 días (a 15" C) o 25 días (a 10" C); el óptimo de germinación de las conidias es de25-28" C, pero tiene lugar desde 6 a 33" C (a 34" C durante 10 h las conidias mueren). AI final del verano Y el otoño, en el micelio sobre las hojas O sobre las uvas muy infectadas, pueden desarrollarse cleistotecas cuyopapel en la epidemiología es incierto.
Importancia econcimica U . necator causó dañosmasivos cuando llegó a Europa Por primera vez, por ejemplo la producciónde vino de Francia cayó desde 54 millones de hectólitrosa sólo 10 millones en 1854, sin embargo se encontró con rapidez (1853-54) que el azufre podía controlarlo (Galet, 1977) y el oidio dejó de ser un problema, obteniendolos agricultores un control excelente con tres a cinco tratamientos duranteel crecimiento vegetativo; sin embargo enlos últimos cinco años los ataques han vuelto a ser bruscamente más graves en cultivares considerados de susceptibilidad limitada (Aramon); el período crítico para la infección parece ser de15-20 días tras la floración (Heritier, 1983) y las pérdidas son importantes.
Control Durante más de un siglo el oidio de la vid se ha controlado con azufre, que se formula como espolvoreos con polvos obtenidos por trituración o sublimación, para asegurar un flujo adecuado se añaden coadyuvantes; se aplican dosis de 15-60 kdha según el tipo de azufre y el momento del tratamiento. El azufre también puede formularse como polvo mojable (partículas micronizadas de 1-6 pm) para utilizarse en primavera mezclado con los fungicidas dirigidos contra Plasmopara viticola, especialmente cuando el tiempono es suficientemente cálidoo seco para utilizar polvos; en este caso las dosis son de 10,O-12,5 kg/ha; las pulverizaciones pueden emplearse durante toda la estación, aplicándose al menos siete. Los espolvoreos se aplican principalmente en tres períodos: i) al estadio de dos-cinco hojas de los pámpanos jóvenes (GS 09-12); ii) a la floración (GS 21-25); iii) en varias ocasiones entre el cuajadodefruto(GS 27) y el principio del envero (GS 35). Los cultivares muy susceptibles deben tratarse cada 10 días. En los últimos años se ha encontrado que distintos compuestos nuevos dan un
buen control (por ejemplo, en Francia, triadimefon, fenarimol, triforina, diclobutrazol, benconazol, nuarimol), se aplican una vez sobre las hojas y posteriormente cada dos semanas sobre las uvas. BOUBALS
Uncinulaadunca (Walk.) Lév.(Sinónimo: U . salicis [DC.] Winter) forma manchasblancas de oidio en las hojas de sauces Y chopos en Europa y América del Norte. V. bicornis(Wallr.)Lév. (sinónimo: U . aceris [DC.] Sacc.) se encuentra confrecuencia sobre especies de Acer, pero no tiene importancia práctica. U. tulasnei Fuckel, sobre el mismo huésped, tiene apéndicescasi sin ramificar y conidias menores (Viennot-Bourgin, 1956). Unos pocos oidios se deben a hongos conídicos sin teleomorfos conocidos, situación quees frecuente en países tropicales; en Europa son todos especies de Oidium. O. chrysanthemi Rabenh. es frecuente en crisantemos en invernadero y requiere tratamientos fungicidas (Fletcher, 1984), se diferencia de forma dudosa de E . cichoracearum (Wheeler, 1978); posiblemente se encuentren en la misma situación especies de Oidium sobre violeta africana, gloxinia, calancoe, etc. (Fletcher, 1984); otros son: O. arachidis B a b ~ a nsobre cacahuet en Bulgaria, O. carthami J a c z . e n c á r t a m o e n l a U R S S , O. cyclaminis Wenzl. sobre ciclamen, O. /íni Skoric en lino para semilla, O. ricini Jacz. sobre Ricinus communis, O. sesami Schembel. sobresésamo, y O. valerianellae Fuckel. sobre hierba del canónigo.
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CAPITULO 11
Ascomycetes I1 Clavicipitales, Hypocreales
Los hongos de que trata estecapítulo tienen en común la producción de peritecas carnosas, en general de coloresbrillantes, con ascasunitunicadas. Como patógenos pueden agruparse en cinco categorías amplias: i) Claviceps y Epichloe, parásitos especializados delas Gramineae; ii) hongos que causanchany en su mayoría (p. ej., Neccros en plantas leñosas tria) el estado peritecial es característicoy distintivo en el ciclo de la enfermedad; iii) hongos que causan podredumbres de raíz,cuello y a veces de almacén, en general del suelo, pero a veces también transmitidos por semilla, con anamorfos en Fusarium o en géneros formalessimilares Y CUYO teleomorfo se conoce peroa menudo tienepoca importancia en el ciclo de la enfermedad; iv) como iii), pero el teleomorfo se desconoce y la supervivencia se debe a menudo a clamidosporas; v) como iv), pero típicamente infectan el xilema de sus huéspedes vía el sistemaradicular,causando marchitecesvasculares. El género Fusarium, muy importante, ha sido objeto de monografías especiales por Booth (1971), Nelson et al. (1981), Gerlach y Nieremberg (1982) y Nelson et al. (1983). Algunas especies familiares de Fusarium se asignan actualmente a Gerlachia, con Monographella como teleomorfo en los Sphaeriales (ver capítulo 12).
supuestas especies que se diferencian en característicastriviales.Macroscópicamente se reconoce por: i) de las flores sale un exudado azucarado que lleva las conidias (del anamorfo Sphacelia segetum Lév.), puede ser evidencia indirecta la presencia de insectos alimentándose de los azúcares o el olor dulce característicode la fructosa; ii) un cuerpo duro, moradolnegro, en forma de dardo o de plátano, que se proyecta desde der.tro de las flores y es mayor que la semilla a la que sustituye (estadio esclerocial); ii) esclerocios liberados mezclados con la semilla cosechada (con la que contrastan en forma y color) o dispersos en el suelo; iv) esclerocios en el suelo sobrelos que se forman uno o más estromas ascógenos (lámina 15).
Huéspedes
Parasita con facilidad a centeno, trigo,triticale y cebada, rara vez a avena; el maíz no es huésped del cornezuelo en Europa, aunque tiene su propio patógeno (C. gigantea Fuentes et al.) en América (Compendio de la APS). Puede infectar a muchas pratenses de zona templada (p. ej., Loliurn, Dactylis, Festuca, Alopecurus), así como a muchas gramíneas o malas hierbas silvestres.
CLAVlClPlTALES
Especialización de huésped
CIavíceps purpurea (Fr.)Tul. Descripcicin básica
De las dos especies deClaviceps que se encuentran en Europa, C. paspali Stev. & Hall está limitada a especies de Paspalurn (p. ej., P . distichurn, que es una gramínea pratense común en ciertas partes de más o Italia) y aparececomocuerposparduzcos menos esféricos (= 3 mm de diámetro) que fuerzan a las partes florales a separarse ampliamente. C . purpurea se caracteriza por esclerocios oscuros en forma de dardo sobre una amplia gama de cereales y gramíneas y se supone queincluye a varias
La mayoría de los aislados de C. purpurea parasitan a una amplia gama de huéspedes, encondiciones de campo a escala local puede operar una restricción respecto al huésped que no es la misma necesariamente en otra localidad. Probablemente la mayoría de las malas hierbas gramíneasde cereales son huéspedespotenciales de C. purpurea de las especies cultivadas. Distribución geogr&ca C. purpurea está muy extendido en Europa entre latitudes desde Finlandia a España.
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Ascomycetes I1 Erlfermedad
En condiciones normales C. purpurea está limitado al ovario, dado que el huésped está esencialmente desarrollado en el momento de la infección no hay ningún efecto obvio de debilitamiento; cuando el 7-10 días ovario se ha colonizado por completo, unos tras la infección, exuda a la cavidad floral un jugo rico en azúcares que rezuma como una melaza Y que esun medio de crecimiento ideal para el estadio sphacelial o para mohos saprofíticos (Trichotheciurn roseurn, Gibberella zeae, especiesde Cladosporium), lo que puede causarel biodeterioro del grano sano adyacente o afectar a su valorcomercial al estropear su aspecto; los cornezuelos, grandesy con un peso seco considerablemente superior al de su semilla, puedenactuar como sumideros metabólicos desviando nutrientes de las semillas adyacentes en desarrollo. Epidemiología
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los híbridos F1 en los que la androesterilidad se ha restaurado de formaincompleta pueden comportarse, al menos en parte, como androestériles. Unas condiciones ambientales secas durante 2-3 semanas tras la floración atenúan de forma importante los focos de infección primaria, pero la humedad elevada favorece una exudación abundante rnelazas de con conidias y facilita la epidemia. Las conidias se transfieren a flores no infectadas por salpicaduras de lluvia, contacto entreespigas e insectos.Las epidemias de cornezuelo parecen no extenderse lateralmente sino a unos pocos metros, a diferencia de las debidas a los patógenos transportadospor el viento; aunque las ascosporas son transportadas por el viento no inician epidemias, sino sólo focos epidémicos, y tampoco semueven mucho lateralmente en el cultivo ya que el follaje actúa comouna trampa eficaz de esporas, por tanto los cultivos de cereales a menudo tienen la infección limitada principalmente a las márgenes, que sehan infectado inicialmente a partir de gramíneas silvestres.
En EuropaC. purpurea inverna engeneral en forma de esclerocio,mezclado con el granopara la siembra Importancia económica o incorporado a la superficie del suelo; el inóculo La infección de los ovarios reduce invariablemente puede persistir como las fructificaciones sphaceliala producción de grano al eliminar a aquéllos, adeles en grarníneas como Lolium perenne y Poa anmás los esclorocios contienen metabolitos tóxicos nua, lo que probablemente tenga poca importancia (los alcaloides del cornezuelo) que reducen el valor epidemiológica. Los esclerocios necesitan un períodel cultivo (algunos países europeos permiten unos do de dormición a temperaturas bajas antes de que límites muy b i o s de contenido de cornezuelo enel germinen al final de la primavera dando lugar a estrigo para molinería) o necesitan un costo extra de trornas ascosporógenos,esteestadio sexualcoinlimpieza. El cornezuelo también representa un pecidea menudo, por mecanismos mal entendidos, ligro para el ganado que paste en gramíneas infeccon la floración de un huésped adecuado que, en el tadas; el estadio sphacelial no es peligroso pero los caso deltrigo, puede infectarse directamente; sin esclerocios pueden danar la circulación periférica y/ embargo, porejemplo en el sur deInglaterra, el trigo o causar fallos de reproducción debido a los alcapuede recibir un inóculo de mayor potencial en forloides; hay poca evidencia experimentalen relación ma de conidias en melazasproducidaspormalas a la tolerancia y los límites permitidosprobablehierbasgramíneas de floraciónprecoz comopor mente son innecesariamente bajos. En algunos paíejemplo Alopecurus myosuroides. La liberación de ses europeos el centeno se infecta deliberadamente las ascosporas necesita una humedad de suelo adepara producir alcaloides terapéuticos y C . purpurea cuada para mantener los estromas turgentes. Los debe ser el Único patógeno vegetal que puede tener cereales y hierbas que abrenlas flores en las antesis un valor económico superior al valor intrínseco del se infectan con mayor facilidad ya que las hifas pahuésped cultivado. togénicas siguen la misma ruta que el tubo polínico a través del estigma para colonizar el óvulo; si la polinización precede en 2-3 días la llegada del paControl tógeno raras veces se llega a infectar el ovario; la duración de la antesis o el grado de protoginia son Generalmente se puede proteger contra infecciones los dos factores más importantes en predisponer a importantes utilizando semilla limpia, dando labores la infección por el cornezuelo, que por tanto es uno volteadoras al suelo contaminado con cornezuelos de los factores principales querepresentan una ame- para enterrarlos a una profundidad (= 7 cm) que naza potencial para producir híbridos FI de cereaimpida el desarrollo de estromas, controlando las les, ya quelas líneas androestériles delos programas malas hierbas gramíneas de los cultivos y evitando de cruzamiento sufren un riesgo especial; asimismo la floración de las gramíneas de las márgenes de las
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Capítulo I 1
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parcelas. No se conocen cultivares inmunes de trigo, cebada, centenoo triticale. El control en la producciónde híbridos F1 puedeoptimizarseconsiguiendo que haya un aporte máximo de polinizadores durante los primeros días críticos de antesis de la línea androestéril. No debe permitirse que las gramíneas pratenses lleguen a producir semilla, particularmente en el otoño, cuando las temperaturas nocturnas b ~ a en s las latitudes medias pueden predisponer al ganado que las pasta a daños de la circulación periférica inducidos por los alcaloides del cornezuelo. La formación deascocarpos no se suprime de forma eficaz mediante tratamientos con fungicidas merchricos a la semilla, aunque resultan prometedores ensayos recientes preliminares con un nuevo fungicida; el problema del tratamiento a semillas es que su acción debe persistir frente al lavado durante aproximadamente los 6 meses posteriores a la siembra de los cereales de invierno. Se ha obtenido un control significativo en el momento de la floración utilizandobenomilo, pero estas medidas sólo son practicables en el material utilizado en programas de mejora.
Y Phleum pratense son especialmente susceptibles.
Son relevantes a la enfermedad los siguientes temas mal conocidos: mecanismos que regulan la germinación de los esclerocios, grado de limitación respecto a huéspedes del patógeno, diseño de fungicidas sistémicos, mecanismo de liberación de melazas, control de la diferenciación de la fase esclerocial, tolerancia por parte de los animales al ergotismo.
La infección es sistémica: el hongo puede encontrarse en todas las partes del huésped, excepto en las raíces, puede incluso infectar la semilla. El micelio es principalmente intercelular en todos los tejidos; el hongo inverna en la planta donde puede Permanecer latente durantevarios años sin producir síntomas visibles de la enfermedad; el estroma normalmente al principio produceconidias enabundancia en el momento en que las gramíneasflorecen, seguido porla aparición de ascosporas;sin embargo, a pesar de la presencia de esporas, las inflorescencias no pueden infectarse. En algunos años y localidades el hongo puede causar un daño considerable a las gramíneas pratenses, especialmente las cultivadas para producción de semilla, su importancia económica reside principalmente en las pérdidas causadas a la producción de semilla en algunas especies y en otras a la infección de aquéllas; además produce en Festucaarundinacea unamicotoxina tóxica para el ganado (Porter, 1981). Se conoce POCO sobre el control de E. typhina; la principal recomendación es producir y utilizar semilla sana; dado que las plantasy semillas infectadas amenudo no muestransíntomas externos es importante poder detectar el hongo lo que requiere investigaciones microscópicas lentas, sin embargo puede detectarse con rapidez en tallos y semillas de Festuca arundinuceae mediante la prueba ELISA (Johnson et d . , 1982). A menudo se encuentra una mosca específica en sus huéspedes (Phorbia phrenione) en los lugares en que se encuentrael hongo, las larvas de esta mosca hiperparásita se alimentan d e los e s t r o m a sd e E . typhina (Kohlmeyer & Kohlmeyer, 1974).
MANTLE
BARTELS
Importancia en investigacicin
€pich/oe typhina(Pers.)Tul. & C. Tul.
HYPOCREALES
(Anamorfo: Sphacelia typhina Sacc.)
Gibberella zeae (Schwein.)Petch
E. typhina causa la enfermedad del moho de más
(Anamorfo: Fusarium graminearum Schwabe)
de 50 especies de gramíneas, aunque rara vez aparece en cereales. Está bien documentada la formación de cepas particulares. Se encuentra predominantemente en el hemisferio norte (Europa, URSS, USA, Canadá, China) (CM1 639). El parásito puede afectar al desarrollo de la inflorescencia, aumentar el ahijamiento y causar prolongación de tallos; forma a lo largo de los tallos un estroma cilíndrico que cubre la vaina de la hoja que protege a la inflorescencia, el hongo puede inhibir por completo la emergencia de ésta con lo que no se produce semilla. E . typhina no causa el mismo grado de daños en todas las especies por ejemplo Dactylis glomerata
Descripcirin básica No se forman conidias y en general tampoco d a midosporas; las macroconidias se encuentran con frecuencia en la naturaleza, las peritecas también son frecuentes y representan una parte importante en el ciclo de la enfermedad. Huésped G. Zeae es importante como patógeno de cereales (maíz, trigo, arroz), aunque se ha señalado en otros varios huéspedes (CM1 384).
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Ascomycetes I1
Distribución geogrrifica G. zeae se encuentra en todo el mundo Y generalmente en climas más cálidos que Fusarium culmorum (ver éste).
Ellfermedad En Europa G. zeae ataca principalmente al maíz y al trigo; en el maízataca al pie al nivel del mesocótilo (entre la raíz primaria y las adventicias) extendiéndose la infección por el tallo hacia amba causando un empardecimiento delos nudos inferiores, cambio de coloración de rosa a rojizo en el interior y agrietado dela médula (Compendio de laAPS), los tallos infectados tiendena encarnarse. G. zeae se comporta esencialmente como un parásito de debilidad de plantas senescentes acelerando aún más su senescencia; la susceptibilidad del huésped depende en gran medida de las condiciones de crecimiento anteriores, condiciones de stress debidas a temperaturas nocturnasbajas o a sequía favorecen un ataque grave. Es crítico el momento de ataque en relación con elllenado de granos(Barriere etal., 1981), un ataque temprano interrumpe el suministro de agua durante el llenado de granos y causa pérdidas importantesmientras que un ataque tardíotiene una importancia secundaria; las mazorcas pueden infectarse enun estadio tardíopor conidias salpicadas y pueden pudrirse de forma grave, aunque hay diferencias entre cultivares en cuanto a la susceptibilidada este tipo deataque.Sobre trigo G. zeae causa mal de pie y añublo blanco en la espiga, igual que Fusarium culmorum (ver éste), pero tiende a tener una mayor importancia en los climas atlánticos suaves de Europa occidental que en las k e a s más continentales.
Epidemiología G. zeae puede ser transmitido por semilla, especialmente en trigo, en que estípica la infección de la espiga a través de los estambres. El hongo es especialmente importante en cultivos para producción de semilla, en general, sobre todo, sobrevive principalmente en restos de cosecha en forma de peritecas, lo quecontrastaclaramentecon F. culmorum, que sobrevive saprofiticamente o en forma de clamidosporas en el suelo o en restos vegetales; las peritecas se forman en la base del tallo y en las espigas y las ascosporas puden representar un papelimportante enla dispersión secundaria además de en la infección primaria. Las temperaturas que favorecena G. Zeae son, engeneral, más cálidas
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que las de F. culmorum (infecta a temperaturas SUperiores a los 12" C en vez delos 7" C del segundo).
Importancia económica G. zeae causa pérdidas importantes deforma similar a F . culmorum (ver éste) aunque tiene una importancia relativamente menor en cereales deinvierno, siendo más importante en maíz; es el patógeno de mayor importancia económica del maíz en Europa occidental, causando en Francia pérdidas anuales dealrededor del 10% (Cassini, 1983); las plantas infectadas producen menos grano, la recolección es más difícil y menos eficaz debido al encamado Y el propio grano puede estar infectado directamente; igual que en el caso de F . culmorum pueden formarse micotoxinas en los granos afectados.
Control Mientras F. culmorum sobrevive con facilidad en restos y no puede controlarse fácilmente por rotaciones o por prácticas culturales, G. zeae tiene que formar peritecas para sobrevivir y puede controlarse en un grado significativo enterrando los restos. Los tratamientos a semilla contra hongos causantes de muerte de plántulas son eficaces contra G. zeae en el estado de plántula; por otra parte los problemas de control son esencialmente los mismos que para F . culrnorurn. Se han tratado de incorporar (p. ej., en Francia) resistencia al mal de pie en los programas de mejora; Barriere et al. (1981) han demostrado que esto depende mucho de las características fisiológicas de la planta, además de la resistencia intrínseca a la infección, por tanto seránmás resistentes al mal de pie las plantas con una senescencia tardía, aquellas que toleren los stress fisiológicos y las que tengan una relación fuenteisumidero en la relación adecuada espigdplanta entera. De hecho los híbridos modernos son en general más resistentes a los males del pie que los cultivares europeos antiguos, a pesar de una base de aumento continuo del inóculo de G. zeae; en ensayosrecientes el hongo ha destruido por completo a híbridos antiguos. CASSINI & SMITH
Gibberella avenacea R.J. Cooke C. avenacea (CM1 25) tiene peritecas, que se for-
man sobre la superficie de las bases de la macolla de los cereales, de color rojo oscuro a negruzco, con ascosporas ovales hialinas; predomina el anamorfo Fusarium avenaceum (Corda) Sacc., con conidias alargadas, 5-7 septadas; las microconidiasson muyraras y n os ef o r m a nc l a m i d o s p o r a s .
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Capítulo 11
F. arthrosporoides Sherbakoff es muy parecido (Gerlach & Niremberg, 1982). C. avenacea es un parásito de debilidad de cientos de huéspedes de distintas familias (p. ej., maíz, clavel, tulipán), pero es más conocido como patógeno de cereales; los aislados de cualquier huésped son patogénicos para cualquier otro; el hongo tiene una distribución cosmopolita. En los cereales causa lesiones en plántulas, mal de pie en la base de la macolla y ataca lasespigas y10 granos, aunque es muchomenos agresivo que Fusarium culmorum o G. zeae, siendo, por otra parte, más adaptable a temperaturas inferiores. En maíz es una causa secundaria de lesiones en plántula y de mal de pie, que normalmente se deben a otros Fusarium. G. avenacea es un saprofito del suelo muy competitivo, aunque los ataques a plántula se debennormalmente a semilla infectada (Colhoun, 1970); las bases de las macollas probablemente se colonizan fundamentalmente a través de las raíces, desde el suelo, y las espigas a partir de conidias formadas en el cuello o en las hojas superiores enpudrición, o a partir de ascosporas de las peritecas de los nudos inferiores. El hongo se dispersa con facilidad por movimientos de aire. El virus delenanismo amarillo de la cebada predispone a las plantas a la infección. En los cereales la reducción de la emergencia y el ataque a plántulas solamente tienen importancia esporádica y local, y el mal de pie normalmente carece de importancia; las infecciones graves a la espigdgrano (condiciones húmedas, tiempo lluvioso) pueden causar pérdidas secundarias, aunquepueden aumentar deimportancia si se utiliza para siembra el grano muy infectado. Lostratamientos mercúricos cubren (cubrían) perfectamente la contaminación de semilla, aunque las mezclas de fungicidas dirigidas a otros Fusarium deben ser también suficientemente activas. El control químico de Pseudocercosporella herpotrichoides no cubre a G. avenacea en su ataque al pie. NO existe ningún método convincente de control al hongo tras el ataque a semilla. Aunquese ha establecido una relación entre la secuencia del cultivo y el nivel poblacional del hongo, las rotaciones o los cultivos intercalados no reducen el inóculo de suelo (Kollmorgen, 1974); no existen cultivares resistentes de cereales y las diferencias de susceptibilidad son nornlalmente pequeñas. FEHRMANN
Gibberella cyanogena (Desm.) Sacc. (Anamorfo: Fusarium sulphureum Schlecht. ; sinónimo: F . samhucinum Fuckel f.6 Wollenw.) G. cyarrogena solamente tiene importancia económica como agente causal de podredumbres de pa-
tata, aunque se ha aislado de al menos 20 especies deplantas; en cultivossobreagar aparececomo colonias rosas, asalmonadas hasta naranja, con masas de macroconidiastípicas de Fusarium; no se forman microconidias. El síntoma externo de la enfermedad en patata es una zona podrida, pardo oscura, ligeramente deprimida, con bordes irregulares; al cortar los tubérculos la zona externa del tejido podrido tiene un color pardo negruzco (Fig. 37);hacia adentro, debido a maceración enzimática, se desarrolla una cpodredumbre seca pulverulenta>>(el nombreclásico del síntoma) blancuzca, concavidades; los bordes de la zona podrida muestran invaginaciones irregulares. Los síntomas pueden confundirse con los debidos a Phoma exigua var f o veata. Sehaencontrado principalmente en las partes septentrionales de América del Norte y de Europa, dondeel hongo parece encontrarse en todas las zonas de cultivo de patata. Los detalles epidemiológicos y las medidas de control son similares a los explicados para F. coeruleum. Las pérdidas pueden ser importantes;afecta más a lapatata de siembra que a la de consumo. Diversos autores han observado efectos sinergísticos entre G. cyanogena y Erwinia carotovora ssp. atroseptica. LANGERFELD
Fig. 37. Gibberellu
cyunogenu sobre patata cv. Marltta, seis semanas después de infección artificial.
Gibberella fujikuroi (Saw.) Wollenw. G. fdikuroi es el teleomorfo de los Fusarium de la sección Liseola, conocidos en general como Fusarium moniliforme Sheldon (CM1 22). SegúnGerlach & Niremberg (1982), su var. fujikuroi (anamorfo: F . fujikuroi Niremberg) es el hongo que produce ácido giberélico en grandes cantidades y que causa, por tanto, la clásica enfermedad ‘Bakanae’ del arroz en Asia Oriental, no se encuentra en Eu-
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Ascomycetes I1 ropa y estos autores lo diferencian de G . moniliformis Wineland (anamorfo: F. verticilloides [Sacc.] Niremberg), que ataca principalmente al maíz pero también a la caña de azúcary el arroz, queno causa los síntomas de elongación de plántulas y se encuentra frecuentemente en Europa. Nelson et al. (1983) consideran a estos hongos como una única especie: C . fujikuroi, cuyo anamorfo es F. moniliforme. Con cualquier criterio quese siga el carácter distintivo es la producción de microconidias en cadenas características moniliformes sobre monofiálidas; las formas en las que las cadenas se producen e n polifiálidas se refieren a F. proliferatum (Matsushima) Niremberg. Gibberella fujikuroi var. subglutinans Edwards (anamorfo: F. sacchari [Butler] Gambs var. subglutinans [Wollenw. & Reinking] Niremberg) es otropatógeno delmaíz que se diferencia por formar las microconidias sólo en ‘falsos capítulos’ y no en cadenas(CM1 23). Nelson et al. (1983) lo sitúan enuna nuevaespecie: C . subglutinans cuyo anamorfo es F . subgiutinans. F. sacchari var. sacchari es una especie no europea que causa la enfermedad del rizado del ápice de la caña de azúcar.Enresumen,desde elpunto de vista de un patólogo, parece que el maíz en Europa está atacado por dos formas( C . moniliforrnis y G. frciikuroi var. subglutinans) y la primera de ellas ataca también al arroz; el status de F. prol$eratum como patógeno en Europa no está claro; en todo caso será difícil poner orden en los datos de la literaturaantigua sobre estas distintas especies, y en la actualidad se necesitan investigaciones que aclaren su status como patógenos. En el tratamiento que se hace a continuación se utiliza en sentido amplio el nombre F. moniliforme;en cualquier caso no se sabeque el teleomorfotenga ningún papel significativo en el ciclo de la enfermedad. F. moniliforrne está muy extendido en los suelos Y se encuentra con frecuencia atacando el pie y las
raíces del maíz aunque no está totalmente claro hasta qué punto es un parásito primario (las inoculaciones artificiales no suelen resultar). La región del ‘mesocotilo’ (la sección del tallo por encima de la raíz primaria pero por debajo de las raíces adventicias) pareceser especialmentesusceptible y las plantas quese infectan en este puntotienden a marchitarse y morir si sufren algún stress; es posible que en este tipo de ataque estén implicadas cepas especializadas, en todo caso algunos cultivares son resistentes a él. L a infección puede extenderse a la base del tallo Y también, a través de heridas, a las vainas (Compendio de la APS). F . moniliforme también se encuentra causando una podredumbre del zuro aunque no está totalmente claro cómoinicia se
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la infección. El hongo puede transmitirse por semilla aunque estono tiene importanciadada su frecuencia en el suelo; la caída de plántulas tiene una importancia secundaria. En Europa F . moniliforrne es un patógeno muy secundario del maíz, especialmente si se le compara con Gibberella zeae; prácticamente no causa pérdidas en los cultivos normales aunque ocasionalmente causa dañosen los cultivos para semilla dado que algunas líneas puras son más susceptibles al síndrome de marchitez que su progenie híbrida. No se necesitaningún control especial. Por último debe subrayarse que F. moniliforme es uno de los Fusarium más bien no especializados y muy extendidos en suelos, que pueden atacar raíces y plántulas de muchos huéspedes distintos y causar también podredumbres de frutos, especialmente en los trópicos (CM1 22, 23). En Europa los ataques a maíz y sorgo tienen sólo importancia secundaria. CASSINI & SMITH
Gibberella baccata (Walk.) Sacc. (Anamorfo: Fusarium Iateriticum Nees) C . baccata produce en cultivo un micelio flocoso, afieltrado o mucoso; predominan los colores amarillo, naranja o pardo rojizo, con masas de esporas naranja oscuro formadas en esporodoquios; los cultivos forman a menudo estromas azul oscuro en los que pueden iniciarse peritecas que raras veces se desarrollan más sobre agar, pero en pJa estéril de trigo las cepas homotálicas, y las combinaciones adecuadas de tipos de acoplamiento en las heterotálicas, forman peritecasmaduras. Normalmente faltan las microconidias; las macroconidias son rectas o ligeramente curvadas, 3-7 septadas, acuminadas en el ápice y con una célulainicial pedicelada (Booth, 1971; CM1 310)El patógeno tiene una amplia gama de huéspedesy se ha asociado con muerte progresiva, chancros y podredumbre de yemas (necrosis de yemas) de árboles y arbustos. Dentro de F. iateriticum, la f.sp. cerealis Matuo & Sato está asociado especialmente (aunque no exclusivamente) con cereales, y la f.sp. mori Matuo & S a t o (C. baccata var. moricola [de Not.]Wollenw.) con la morera; la f.sp. pini Hepting aparentemente está limitada a pinos, causando chancros de médula en Américadel Norte (pero según Dunnell [1970] es una forma deG . fujikuroi var. subglutinans). La especie está distribuida en todo el mundo. Durante mucho tiempo se ha atribuido a F. lateriticum una podredumbre deyema del manzano (Wormald,1955) Y la enfermedad se ha reproducido con éxito a humedades elevadas, sin embargo la evidencia prin-
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Capítulo 11
cipal ha sido la de una asociación constante con la enfermedad, habiéndoseseñaladocon frecuencia pústulas rosadas enlas yemasque mueren poco después de brotar. Swinburne (1973) ha demostradoque F . lateriticum es uno de los distintos hongos que pueden aislarse con frecuenciade cicatrices foliares y yemas, por tanto parece probable que este organismo sólo sea patogénico cuando la susceptibilidad de los tejidos del huésped a la infección se ve aumentada por otros factores, p. ej. por daños físicos o disfunciones fisiológicas. La enfermedad es esporádica y normalmente no se necesitan otras medidas de control que eliminar los brotes muy afectados.
con clorosis y necrosis; los cambios de coloración del sistema vascular se limitan a unos pocos centímetros por encima de la lesión. El hongo también produce podredumbres del patrón y del material de plantación que ha invernado en condiciones desfavorables (Royle & Liyanage, 1976). La enfermedad es esporádica e impredictible y sólo causa pérdidas económicas secundarias. El control depende principalmente de sanidad en campo aunque se han obtenido reducciones prometedoras de la enfermedad con tratamientos primaveralesconbenomilo,tiabendazol,fentin,ciertospreparados mercuriales, etc. (Darby, 1983). TALBOYS
TALBOYS
Gibberella heterochroma Wollenw. (anamorfo: Fusarium flocciferum Corda) es una especie polífaga Gibberella pulicaris (Fr.)Sacc. s i m i l a dr em u yp o c ai m p o r t a n c i a( G e r lach & Niremberg, 1982). C . gordonii C.Booth (anamorfo: F. heterosporum Nees) (CM1 5721 puede C. pulicaris (CM1 385) se encuentra más frecuenser sinónimo con C . cyanea (Sollm.) Wollenw. (anatemente como su anamorfo, Fusarium sambucinum morfo: F. reticulatum Mont.) (Gerlach & NiremFuckel. Los cultivos en medios ligeramente ácidos berg, 1982); transmitido por el suelo y posiblemente son rosa al principio, haciéndose rojo sangre, con por la semilla, causa una podredumbre de espiga de conidióforos (principalmente en esporodoquios)que los cereales en los trópicos pero en Europa es un producen macroconidias fusoides septadas. En culpatógeno secundario; como la especie relacionada tivos estériles sobre p i a se desarrollan peritecas si F. graminum Corda está asociado a menudo con se inoculan los tipos de apareamiento adecuados; inflorescencias de cerealesinfectadas de cornezuelo en el campo las peritecas sólo se encuentran nor(Hornok & Walcz, 1983).C . intricansWollenw. (anamalmente sobre chancros en plantas leñosas. Se ha morfo: F. equiseti [Cordal Sacc.) (CM1 571) se enseñalado al patógeno como el agente causal de una cuentra en el suelo en todo el mundo, es una causa podredumbre de almacén de patatas, de podredumsecundaria de podredumbres de almacén de frutos bres de raíz y de plántulas de distintos cereales, y tubérculos y también de podredumbre de raíz y leguminosas, solanáceas, fresa y árboles forestales, tallo en cereales (p. ej., maíz); es más importante y de chancros de tronco en árboles y arbustos (p. en los trópicos y en los subtrópicos. C . acuminata ej., lúpulo, Sambucus). No está claro con qué fre& KellerBooth (anamorfo: F.acuminatumEll cuencia las cepas aisladas de un tipo de lesión o de mann) es una especie similar, mientras que Fusaun huéspedinfectana otroshuéspedes o causan rium semitectum Berk. & Rav. es una causa prinotros tipos de lesión. La especie es frecuente en cipal de podredumbres de almacén en cultivos troregiones templadas septentrionales y en el meditepicales, aunque en Europa es de poca importancia. rráneo. C . tricincta El-Gholl et al. (anamorfo: F. tricinctum G . pulicaris se conoce ampliamente como la cau[Corda] Sacc.) se ha señalado atacando a plántulas sa del chancro basal del lúpulo. En las plantas esde gramíneas y de otros huéspedes (El-Gholl et al., tablecidas las lesiones se desarrollan justo por de1978). Otros Fusarium del grupo Sporotrichiella bajo de la superficie del suelo, eno cerca del punto son: i) F. poae (Peck) Wollenw., muy extendido en donde emergen los tallos herbáceos del patrón pesuelos de zonas templadas,que causa añublos de la renne y parece ser un requisito para la infección el espiga de cerealesy gramíneas, con importancia seque haya algún daño anterior. El anillado del tallo cundaria, y podredumbre de yemas en clavel Y crise acompaña a menudo por hiperplasia y por una santemo (CM1 308); en asociación con el ácaro Siformación de peridermis inmediatamente por enciteroptes graminum, que se alimenta sobre éI, causa ma de la lesión, y por la aparición de pústulas coun añublo blanco de los cereales; ii) F. sporotrinídicas rosa blanco en condiciones húmedas. Cuanchiodes Sherbakoff es otro hongo del suelo muy exdo el anillado es total el tallo puede permanecer unido por tejido vascular residualpero se separa con tendido, que causa podredumbres deplántulas o de almacén. Su importancia principal es como producfacilidad al tirar; hay una marchitez rápida de hojas,
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Ascomycetes I1 tor demicotoxinas en grano almacenado (Seemiiller, 1968).
Nectria galligena Bresad. ( A n a m o r f o : C y l i n d r o c a r p o nh e t e r o n e m u m [Berk. & Broome] Wollenw; sinónimo: C . muli [Allescher] Wollenw.) Descripción básica
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Distribución geogr&ca
No está claro el origen de la enfermedad. Con certeza se conocía en Europa como chancro del manzano antes de1866 y se denomina chancro europeo. En América del Norte se señaló por primera vez en 1899. En la actualidad la enfermedad se encuentra prácticamente en todas las zonasdel cultivo del manzano del mundo. Ederrnedad
N. galligena puede separarse de la especie muy relacionada N. ditissima por caracteres de la periteca y por la morfología de las macro Y microconidias; produce peritecas globosas rojo brillante que con la edad se hacen más oscuras y rugosas; las macroconidiashialinasseformanenesporodoquios (CM1 147).
Huéspedes
El hongo ataca al manzano (Fig. 38), peral y a otras especies deMalus y Pyrus; se ha señalado en otros muchoshuéspedesleñosos,entre ellos Acer, Betula, Carpinus, Carya, Crataegus, Cydonia, Fugus, Fraxinus,Juglans,Magnolia,Populus,Prunus, Quercus, Salix y Sorbus.
Fig. 38. Chancro de Nrctriu gullixencc sobre manzano.
(Swinburne, 1975). El chancro joven seinicia como un área deprimida que aumenta detamaño y se hace elíptica, cuyos bordes se elevan sobre la corteza adyacente sana; los chancros normalmente se centran en torno a cicatrices foliares, heridas, inicios rotos de brotes o en las horquillas de las ramas. AI extenderse el organismo causante rodea y produce la muerte del brote o la rama. En los chancros sobre madera vieja puede extenderse más lentamente y la expansi6n periféricaanual del área enferma produce un chancro alargado con una serie de anillos más o menos concéntricos; al eliminar las escamas de corteza que seadhieren aparecen pliegues de callo que rodean a una cavidad central que se extiende hasta la madera. Además de este chancro de tipo abierto puede formarse un chancro cerrado que puede hincharse considerablemente,la corteza porencima del área invadida aparece rugosa y agrietada aunque a menudo aparece intacta durante varios años; pueden encontrarse todos los grados intermedios entre estos dos tipos de síntomas. En la superfkie de los pliegues de callo pueden observarse esporodoquios de color crema y a lo largo de la margen del chancro pueden aparecer peritecasrojasagrupadas o dispersas.En las regioneshúmedas,principalmente, N . galligena puede causartambién podredumbre de fruto en manzano y peral, que se denomina ‘podredumbre ocular’ porque típicamente se forma alrededor del cáliz; la infección se inicia a través del cáliz abierto, de las lenticelas, lesiones de sarna o heridas; la enfermedad puede aparecer en frutos verdes desde la recolección o no observarse más que tras varios meses de almacén.
Especialización de huésped
Epidemicrlogía
Se han detectado diferencias entre el tamaño de las ascosporas de N . galligena de distintos huéspedes, aunque experimentos de inoculación cruzada con aislados de distintos huéspedeshan dado resultados contradictorios; se necesitan más resultados antes de poder describir los distintos aislados como patotipos especializados.
Las primeras esporas que producen los chancros nuevos son conidias y las peritecas no se forman normalmente durante el primer año trasla infección; en los chancros más viejos pueden encontrarse durante todo el año conidias y ascosporas, aunque su producción y liberación depende de la lluvia y por tanto varían con el clima. En los países europeos
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Capítulo I1
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templadoselperíodo de descarga máxima en las distintas áreas puede ser primavera, principio de verano, final de verano u otoño; sin embargo en climas de verano seco las conidias se producen principalmente durante los meses lluviosos de otoño e invierno y normalmente las ascosporas sedescargan al mismo tiempo. Las conidias se diseminan por las salpicaduras de lluvia, mientras que las ascosporas pueden dispersarse deforma activa por las peritecas y diseminarse por el viento o salir en masas pegajosas dispersadas por las salpicaduras. Las infecciones tienen lugar principalmente a través de cicatrices foliares, muy susceptibles durante unos pocosdíastras la caída de la hoja, después las cicatrices se hacen cada vez más resistentes debido principalmente a la formación de una peridermis cicatricial. Las heladas, o el principio de la brotación y del crecimiento de tallos, pueden hacer que las cicatrices foliaressean de nuevosusceptiblesdurante ciertos períodos en invierno o primavera. Las cicatrices de las escamas de yemas, las que quedan tras recoger los frutos, lasheridas de sujeción a tutores o de poda, los daños de helada, las fisuras de la corteza en las ramificaciones, las heridas producidas por insectos minadores y las lesiones causadas por otros hongos pueden ser puntos adicionales de entrada. En experimentos en condiciones controladas se ha demostrado que a temperaturas de 14-15,5" Cdebía haber aguasobre los árboles durante al menos 6 horas para que tuviera lugar una infección apreciable de las cicatricesfoliares,aumentando rápidamente el porcentaje de infección al aumentar la longitud del período con agua. El período de incubación del hongo en los brotes puede variar desde pocos días a varias semanas, incluso meses, según la temperatura y la humedad.Las plantaciones infectadas son a menudo una fuente de inóculo para las nuevas y en algunos casos también pueden serlo los cortavientos o setos de huéspedes infectados, como Populus o Crataegus. Importancia econcimica
El chancro de N . galligena es una de las enfermedades más destructives del manzano en Europa (Kennel, 1976); en general los perales no están afectados tan gravemente como los manzanos aunque en algunas áreas la enfermedad puede ser importante; tambiénpueden aparecerdaños graves en frondosas forestales; se ha señalado la enfermedad en frutales de hueso, aunque sólo con importancia menor. Las pérdidas se debena la reducción de vigor debido a la presencia de los chancros y al anillado de ramos, ramas, ramas principales Y tron-
cos. La gravedad de la enfermedad es máxima en las regiones caracterizadas por una temperatura de otoño e invierno relativamente suave y por precipitaciones elevadas o humedad alta en otoño o primavera, estas condiciones climáticas favorecen la infección y el crecimiento del hongo. Los árboles cultivados en suelos pesados o mal drenados son normalmente más susceptibles que los que están en suelos más ligeros.Todos los cultivares de manzano son susceptibles a la infección aunque hay diferencias marcadas en cuanto a grado de susceptibilidad.
Control
El control sigue siendo un problema sin resolver, especialmente en las áreas en las que la enfermedad es grave, en estos casos solamente se puede tener un éxito satisfactorio con un programa de control integrado que incluya un manejo apropiado delhuerto, medidas sanitarias, eliminación de los chancros, eliminación de las ramas enfermas y tratamientos fungicidas. Dado que los árboles con crecimiento vigoroso sonmássusceptibles que los menos vigorosos, debe evitarse el uso de una fertilización nitrogenada excesiva. La poda,al menos en los cultivaresmás susceptibles,debe realizarse durante tiempo seco, a temperaturas cercanas a la helada, o en la mitad del invierno, ya que en estas condiciones la probabilidad de infección es menor; también se hasugerido proteger las heridasde poda con un mastic o aplicando un fungicida inmediatamente después de podar;más recientemente se ha descrito un aparato que aplica una pequeña cantidad de fungicida o una suspensión de un antagonista microbianoa la superficieherida durante la acción de corte. Siempre quesea posible deben eliminarse los chancros de los árboles para reducir el inóculo del hongo; en algunos casos la pérdida de ramas, de ramas principales o incluso de todo el árbol, puede evitarse aplicandomasticscon fungicidas como erradicantes; la eficacia de éstos se aumenta si se raspa la superficie delchancro con un cuchillo o con un cepillo de púas, o si se elimina cuidadosamente el chancro hastallegar al tejido sano. Como el hongo vive y frudtifica durante cierto tiempo en la madera muerta deben destruirse en el huerto todaslas ramas podadas. En la mayoría de las áreas de cultivo del manzano la principal medida para controlar el chancro es la aplicación de fungicidas en otoño durante la caída de la hoja; para obtener una protección máxima de las cicatrices foliares recientemente expuestas deben aplicarse los fungicidas al principio
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Ascomycetes I1 de la caída de la hoja y al 50% de caída; puede ser útil dar tratamientosadicionales si se retrasala caída Se de lahoja o silascondicionessonlluviosas. recomienda una aplicación posterior antes de la brotación para proteger las grietas que se desarrollan durante la primavera. Durante muchos años se ha obtenido buen control utilizando compuestos organomercdricos y cúpricos. También dan resultados satisfactorios los fungicidas más modernos, metiltiofanato, benomilo, tiabendazol, captazol y piridinitrilo. Los fungicidas que se aplican para controlar el moteado pueden reducir considerablementeel número de chancros. En los últimosaños se ha prestado cierta atención al control biológico; se han encontrado aislados de Bacillus subtilis y de Trichoderma viride Fr. antagónicos para N . galligena; la aplicación de suspensiones de B . subtilis a las cicatrices inmediatamente después de perder las hojas las protegen contra la infección hasta la primavera siguiente, sin embargo la incapacidad aparente de B . subtilis para persistir en la corteza o para redistribuirse entre las cicaatrices debe superarse antes deque este control biológico sea aceptable comercialmente. Las infecciones a frutos se controlan erradicandolos chancros, reduciendo el inóculo del hongo con tratamientos de otoño y utilizando para tratar Venturia inaqualis fungicidasquetambiénseaneficacescontra N . galligena; también ha resultado ser eficaz la aplicación de fungicidas antes de la recolección o por inmersión de los frutos cosechados. SEEM~LLER
Nectria haematococca Berk. & Broome N . haematococca es el teleomorfo de Fusarium solani y de otras especies de Fusarium; las ideas de distintos investigadores subyacen a las distintas divisiones en especies, variedades, formas o razas. Para evitar confusiones los importantes patógenos vegetales depatatas y leguminosas citadoscomo Fusarium solani o como una forma relacionada, y considerados comoanamorfos de N . haematococca por Booth (1971) o por Gerlach & Niremberg (1982) se tratan como sigue: l . Fusarium solani (Martius) Sacc. (Sinónimo: F. solani var. martii [Appel & WoIlenw.] Wollenw.; var. striatum [Sherbakoffl WoIlenw.). Asociado con N. haematococca var. brevicona (Wollenw.) Gerlach.
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Fusarium eumartii C.W. Cam. (Sinónimo: F. solani var. eumartii [C.W. Cam] Wollenw.; F . e u m a r t i i [C.W. Carp.] Snyder & Hansen). Asociado conn N. haematocucca var. haematococca. Fusarium javanicum Koord. (Sinónimo: F . radicicola Wollenw.; F. javanicum v a r . radicicola W o l l e n w . ) .S e g ú nG e r lach & Niremberg (1982), asociado con Nectria ipomoeae Halsted. Fusarium coeruleum (Lib.) ex Sacc. (Sinónimo: F. solani var. coeruleum [Sacc.] C. Booth). Asociación incierta con teleomorfo. No se sabe que el teleomorfo tenga un papel significativo en el ciclo de la enfermedad.
Descripción básica F . solani, F. eumartii y F. javanicum forman macroconidias típicas, ligeramente curvadas, con 1-8 células, y microconidias con 1-2 células, los cultivos en agar son blancos a cremosos, a veces con una coloración delestroma verdea azul verdoso; F. coeruleum forma macroconidias similares con 1-6 células, pero no forma microconidias, los cultivos en agar sonbeige a rosa y posteriormente azules o azulvioleta. Las macroconidias y micelios viejos de todas las especies formanclamidosporas de pared gruesa, con 1-3 células.
Huéspedes
Todos los anamorfos de N . haematococca pueden encontrarse sobre muchas plantas, y debido a esta amplia gama de huéspedes se trataránpor separado más adelante las enfermedades sobre los distintos huéspedes principales. F. solani sensu lato se encuentra en todos sitios en el suelo y puede ser causante de caída de plántulas, podredumbre de pie y chancros de tallo en casi cualquier especie; como F. oxysporum y otras especies de Fusarium, ataca tejidosheridos o debilitados o acompañaa otros patógenos como un invasor secundario. Los huéspedes incluyen: Allium, Citrus, Cucurbitaceae, Ficus, Gladiolus, Glycine, Gossypium, Lupinus, Lycopersicon, Morus, Phaseolus, Pisum, Populus, Robinia, Solanum, Trifolium, Vicia. La gama de huéspedes de las cuatro especies que aquí sedistinguen sigue siendo algo confusa debidoa ladificultad deatribuirestudios antiguos;parece claroque F . solani y F. javanicum (en condiciones más cálidas) se comportan esencialmente como se ha señalado más arriba (aunque pueden existir algunas formas específicas del huésped, cf. más adelante),
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Capítulo 1I
‘martii’ y ‘striatum’ se describen como las causas ‘verdaderas’ de las podredumbres de patata. F . coeruleum (Boyd, 1972; Langerfeld, 1978) es un patógeno de los tubérculos de la patata causando ‘podredumbres secas’ típicas (Fig. 39). Las heridas y los brotes rotos o dañados son vías de entrada para las hifas del hongo; el síntoma externo de la podredumbre es una zona pardo grisácea marcada frecuentemente por depresiones concéntricas de la Especializacidn de huésped piel, a veces emergen de las lenticelas o de las hede micelio, en Parte dela variación en cuantoa gamade huéspedes ridascojinetesblancosaazulados tubérculos seccionadoslos tejidos podridos cambian de F . solani en su sentido más amplio se describe en pocos minutos desde un pardo pálido a un pardo por su consideración actual como cuatro especies oscuro, las zonas con podredumbres progresivas de Fusarium. F . eumartii y F. coeruleum no parecen tener ninguna forma específica de huésped. Una muestran cavidades a menudo tapizadas por un estroma azulado. el frente de la zona podrida se diespecialización de huésped importante se encuentra fumina gradualmente en el tejido sano. Las partes en F . solani, incluyendo las f. sp. pisi (Jones) Snya é r e a sn os ev e na f e c t a d a sd i r e c t a m e n t e . der & Hansen, que afecta al guisante, f. sp. fabae F . javanicum y F . eumartii son la causa de marYu & Fang, que afecta a Vicia, f. sp. phaseoli chitecesde la patata;ambos hongos infectanlas (Burkholder) Snyder & Hansen, que afecta a Pharaíces, las partes aéreasy los tubérculos: la invasión seolus, y f. sp. cucurbitae Snyder & Hansen, que de F . eumartii tiene lugar por las raíces o a partir afecta a cucurbitáceas. Las formas deguisante y de de tubérculos madre infectados y el síntoma en los Phaseolus son capaces de infección cruzada mientubérculos esun anillo vascular vítreo a pardoy una tras quelos aislados de Vicia ocasionalmente atacan podredumbre seca y deprimida del final del estolón. a guisante; los aislados de guisante atacan a leguF . javanicum invade a las plantas sólo a partir de minosas forrajeras como Trifolium pratense y Melos tubérculos de siembra infectados y el ataque se d i c a sativa, ~ ~ y las de Trifolium infectan al guisante conoce como <
mientras que F. coeruleum y F. eumartii son patógenos más especializados de la patata (al menos en Europa). F . eumartii parece estar asociado con chancro de tallo en sus distintos huéspedes tropicales y subtropicales (cacao, yuca, café), pero hay cierta duda sobre si es el mismo hongo patógeno sobre patata (Gerlach & Niremberg, 1982).
Distrihucidn geogrcifica Debido a las distintas ideas taxonómicas debe interpretarse con cierta cautela lo que indica la literatura sobre la aparición de las especies anteriores; F. solani parece encontrarse en todo el mundo, aunq u ep r e f e r e n t e m e n t ee nz o n a st e m p l a d a s ; F . javanicum y F . eumartii se han señalado en áreas con veranos largos y cálidos en todos los continentes, y en invernadero en el resto del mundo: F . coeruleum se encuentra en las áreas de cultivo tradicional de la patata, p. ej., Europa del Norte y Central, el norte de los USA y Canadá.
Fig. 39. Síntomas externos de podredumbre seca depatata debida a Fusarium coeruleum.
Epidemiología A.
Enfermedades de la patata
Edermedades F . solani parece ser un invasor secundario del tubérculo de la patata, a continuación de patógenos primarios como Phytophthra idestansy Erwinia curotovora; en los trabajos antiguos las variedades
Es típica la infestaciónpermanente del suelo porlas clamidosporas, aunque la principal fuente de transmisión es la patata de siembra infectada en la que el patógeno permanece de una estación a otra y se transporta a localidades previamente no infestadas. El aumento de las pérdidas debidas a F. coeruleum durante la última mitad de siglo se correlaciona con
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Ascomycetes I1 el aumento de los daños al tubérculo por la maquinaria al mecanizarse el cultivo de la patata; otra causa de este aumento es el tipo moderno de almacén que hace posible que durante todoel invierno haya patata sin daño de helada, que se puede preparar y comercializar. F. coeruleum, como los parásitos de debilidad Gibberella cyanogena y Phoma exigua var. foveata, infecta y se desarrolla bien a temperaturas sólo unos grados por encima de 0" C; además el índice de dañoa tubérculo (entradas para el hongo) está correlacionado inversamente con el grado de reacción de defensa de las heridas (suberización, formación de peridermis, etc.) a esas bajas temperaturas. Importancia económica
Las pérdidasdebidas a F. coeruleurn superan en muchas ocasiones el umbral económico; afecta más a la patata de siembra que a la de almacén, sobre todo debido a un tiempo de almacenamiento mayor y a un mayor riesgo de heridas al manejarlas; las plantas que emergen de tubérculos con podredumbre seca muestran unaincidencia elevada de pie negro (Erwinia carotovora ssp. atroseptica), obviamente por la activación de bacterias latentes en el tubérculo. No hay datos sobre dañosimportantes debidos a F . javanicum o a F . eumartii en las zonas europeas o mediterráneas,sinoque los casos de pérdidas de importancia económica se han señalado principalmente en América (Compendio de la APS sobre enfermedades de la patata). Todas las especies mencionadas causan pérdidas indirectas en la producción de semilla por superar los límites fiados en la legislación para tubérculos podridos, plantas que no emergen o están enanizadas y pie negro. Control
Las recomendaciones para reducir el ataque a tubérculo de F. coeruleum se dirigen a mejoras técnicas y culturales durante el cultivo, la recolección Y el almacenado; se recomiendan las siguientes medidas: i) unperíodo de curado trasla recolección de 1-2 semanas con una temperatura del tubérculosuperior a 12" C; ii) manejo cuidadoso del tubérculo (sin producir heridas); iii) no tratar a los tubérculos por debajo de los 8-10" C; iv) ventilación periódica para evitar un exceso de agua y una deficiencia de oxígeno; v) utilizar cultivares con resistencia fisiológica y mecánica. El fungicida que se utiliza con mayor frecuencia para tratar el tubérculo es el tiabendazol, que se aplica durante la recolección o a la entrada al almacén; el producto persiste durante varios meses en su forma activa en la superficie del
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tubérculo; el tratamiento a la patata de siembra interrumpe la 'cadena de infección' que conecta con la siguiente generación de tubérculos. B. Enfermedadesde las leguminosas Erzfermedades
La infección de las plantas de guisante por F . solani f. sp. pisi causa quela raíz y el córtex delhipocotilo ennegrezcan y se pudran, y lleva a clorosis foliares y enanismo generalizado de la planta; a menudo el sistema vascular de raíz la desarrollauna coloración rojo,brillante que no se extiende hasta el tallo, a diferencia de lo que ocurre cuando la invasión es por F . oxysporurn f. sp. pisi; sin embargo hay una gran similitud entre aislados de amboshongos, tanto culturalmente como en su capacidad de causar síndromes de podredumbreradicular y marchitez (Bolton & Donaldson, 1972) y se ha sugerido que quizá constituyan una única entidad. Los síntomas debidos a las f. sp. fabae y f. sp. phaseoli en sus huéspedesrespectivos consisten en una podredumbre seca de la porción superior de la raíz pivotante y del cuellodeltallo al nivel del suelo o justo por encima de éste; el tejido del tallo toma una coloración rojiza que puede oscurecerse gradualmente y necrosarse eventualmente, especialmente en Vicia. En los ataques subletales las plantas de Phaseolus pueden formar raíces secundarias. Las hojas normalmente muestran clorosis y desecados lentos debido a la reducción de la absorción de agua por el tejido radicular. Epidemiología
Los óptimos térmicos del suelo para el desarrollo de las enfermedades causadas por F . solani son de 26-28" C; en el guisante la enfermedad está favorecida por déficits hídricos importantes del suelo. El hongo permanece en el suelo como saprofito sobre restos vegetales descompuestos; las clamidosporas germinan en presencia de exudados radiculares de muchas plantas no huésped; en la rizosfera de los huéspedes puede haber una fase decrecimiento saprofítica anterior a la penetración del córtex de la raíz. La aireación del suelo induce la formación de clamidosporas mientras que un suelo compacto favorece la invasión del huésped y el desarrollo de síntomas (Burkeet al., 1980). Se disemina portransporte de restosinfectados y por el agua de drenaje. Importancia económica Los síndromes de podredumbre de raíz debidos a F. solani se han señalado durante muchos años en
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Capítulo 11
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Europa y América del Norte como factores principales que llevan a pérdidas importantes de producción en los cultivos de judía y guisante. Control
1980). La inoculación cruzada deguisante concepas avirulentas de Fusarium reduce el desarrollo de los síntomas debidos a F. solani f. sp. pisi (Kováeikova, 1980), por tanto quizá sea posible desarrollar formas de control biológico. LANGERFELD; DIXON
Se hanidentificadolíneas de guisantecon cierta resistencia a la f. sp.pisi (Muehlbauer & Kraft, 1978). F. solani puede controlarse por fumigación química del suelo, aunque esto no es económico. El principal método de control utilizar es rotaciones de 6-8 años durante los que no se cultive ninguna especie de leguminosa. C. Enfermedades de las cucurbitáceas
F. solani f. sp. cucurbitae causa síntomas de marchitez en las cucurbitáceas, especialmente en calabacín, con podredumbrey maceración en el cuello (a d i f e r e n c i ad el am a r c h i t e zd e b i d a a F. oxysporum). Es especialmente importante en la región mediterránea. La infección tiene lugar a partir de residuos en el suelo o por semillas infectadas y se controla por rotacionesy por el uso de semilla limpia (Dixon, 1984). Importancia en investigación
En el caso dela patata las investigaciones recientes se dirigen principalmente a los procesos bioquímicos tempranos en los tubérculos heridos e infectados; las sustancias que tienen actividad antifúngica contra otros patógenos (p. ej., ácidos clorogénico Y cafeico) no parecen tener unainfluencia decisiva en las reacciones de defensa de tubérculos tras la infección por F. coeruleum. Otro punto de interés en la investigación es la producción de clonesresistentes por métodos convencionales de mejora y ensayo, o ensayando directamente en exudados de cultivo del hongo cultivos de meristemos a partirde plantas con distinto estadio de ploidia. Los estudios sobre la patogeneicidad de F. solani respecto a las leguminosas señalan que detoxifica o metaboliza fitoalexinas como kievitona y pisatina (Kuhn & Smith, 1979). En Japón se han identificado suelos supresivos al desarrollode poblaciones de F. solani f. sp. phaseoli, en ellos las macroconidias no germinan con éxito y se inhibe la formación de clamidosporas (Furuya et al., 1979). La incorporación de paja de cebada a suelo infestado se ha asociado con la lisis de los propagulos de F. solani; también se ha asociado con unareducción de las poblaciones de F. solani la adición de semilla de lino, de algodón, torta de soja o quitina (Zakaria & Lockwod,
Necfria cinnabarina (Tode) Fr. (Anamorfo: Tubercularia vulgaris Tode)
N , cinnabarina produce pústulas conídicas rosa coral con conidias elípticas y peritecas rojas. Se ha señalado sobre más de 100 árboles y arbustos de Larix, Picea y Pinus; dicotiledóneas, así como sobre como parásito seencuentra principalmente sobre Acer y Ulmus y en setos de hayas; A . pseudoplatanus es muy susceptible y A . negundo parece ser inmune. El olmo cv. Christine Buisman, desarrollado en Holanda por su resistencia a la grafiosis, se retiró debido a su susceptibilidad a este patógeno (Heybroek, 1983). La forma del hongo que se encuentra comentemente sobre Ribes se ha denominado N. ribis (Tode) Oudem. El hongo está distribuido por todo el mundo. N . cinnabarina normalmente sólo aparece como saprofito, aunquea veces se extiende a tejidos vivos y causa muerte progresiva y necrosis de corteza; en los tejidos muertos, durante todo el año, se forman las pústulas conídicascaracterísticas (mancha de coral) y posteriormente las peritecas. La madera de las plantas afectadas puedeteñirse de pardoo verde en Acer y de violeta en Fraxinus. N . cinnabarina es principalmente un parásito de heridas, extendiéndose desde las heridas de poda o las debidas a tormentas, granizo o heladas; las herramientas de poda no estériles pueden transportar sus esporas. En la mayoría de las zonas N . cinnabarina sólo causa daños importantes deforma esporádica, pero en algunos sitios, por ejemplo Holanda, puede ser un patógeno importante contra el que deben tomarse medidas de control. En los viveros, parques, jardines y arboretums puede controlarse podandosólo durante tiempo seco o tratando las heridas con mastics protectores, eliminando y quemando los restos leñosos o pulverizando con fungicidas cúpricos. PHILLIPS
Necfria coccinea (Pers.) Fr. N . coccinea (CM1 532) seencuentraen muchas frondosas, entre ellas Alnus, Carpinus, Fagus, Populus, Quercus y Ulmus, así como en Taxus. Está muy extendido en Europa (también en Asia y Aus-
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Ascomyoetes I1 tralia, y en América del Norte comola var. faginata Lohman et al. [CM1 5331). Causa chancros en Acer y Populus, aunque es muchomásimportante en relación a la enfermedad del líber del haya (Houston & Wainhouse, 1983) de Fagus sylvafica (y en América del Norte de F . grandifolia). Las hojas de parte de las copas de los árboles afectados sehacen pequeñas, ralasy cloróticas, y aparecen enlos troncos manchasnegras que exudanun jugo con aspecto de alquitrán; el tejido subyacente a las manchas es pardo anaranjado, con un olor característico; posteriormente pueden aparecer en o alrededor de las lesiones los cuerpos fructíferos de N . coccineu. En el tronco seforman chancros rugosos o el líber puede desintegrarse y caer muriendo el árbol. N . coccinea es un parásito débil que sólo ataca al líber del haya en presencia de otros factores adversos, delos que el más importante es la infestación por la cochinilla del haya Cryptococcus fugisuga, otros pueden ser la sequía o una nutrición inadecuada (Lonsdale, 1970). La enfermedad puede destruir a veces más de la mitad de los árboles de una plantación de hayasy reducir considerablemente el valor de los restantes; además los árboles enfermos son atacados prontopor hongos de pudriciones y se pudrenrápidamente.Apequeña escala la enfermedad del líber del haya puede evitarseeliminando las infestaciones por C . fagisuga antes de que se infecten por N . coccinea, raspando los troncos o tratando con aceites de invierno o con diazinon en primavera u otoño. Actualmente a escala forestal se puede hacer poco exceptotalar y utilizar los árboles afectados lo antes posible antes de que los hongos de las pudriciones empiecen a afectar a la madera. PHILLIPS
Nectría fuckelíana C. Booth (Anamorfo: Cylindrocarpon cylindroides Wollenw. var. tenue Wollenw.) N . fuckeliana forma peritecas rojas, microconidias incoloras tipo Cephalosporium y macroconidias tipo Fusarium (CM1 624). Está casi totalmente limitado a laspiceas,especialmente Piceasifchensis y P . abies, ocasionalmente se ha encontrado sobre Abies, Pinus y otras coníferas; la forma sobre pino se ha diferenciado como Scoleconectria cucurbitula (Tole) C. Booth. Seencuentra en toda Europa y América del Norte; en Noruega se ha encontrado sobre Abies la especie norteamericana relacionada N . macrospora (Wollenw.) Ouellette (anamorfo: C. cylindroides var. cylindroides) (CM1 623). N . filckeliana causa chancros de tronco con distintos síntomas, a veces da lugar a manchas necrosa-
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das, deprimidas, alrededor delas bases delas ramas; también puede causarla muerte de bandas verticales del cambium, a menudo en la base del tronco (que se aflauta) o las bandas pueden extenderse varios metros hacia arriba, incluso hasta labase de la copa; la corteza muerta normalmente permanece unida a estas bandas. Las ramas menores también pueden anillarse y hay una muerte progresiva de parte de la copa, de toda o incluso del árbol entero; en condiciones húmedas en el tejido enfermo pueden formarsepústulasconídicasamarillentas y peritecas rojas. De los troncos dañados puede exudarresina. N . fuckeliana parece serun parásito débil de heridas que puede penetrar en el árbol sólo después de que otro agente haya producido un daño, por ejemplo frío invernal, heridas de devastadoo extracción, de insectos, ciervos u otros animales. Normalmente, sólo mata o deforma los troncos de unos pocos árboles dispersos y en conjunto no causa pérdidas importantes. Las ramas enfermas deben eliminarse al aclarar la plantación. PHILLIPS
Nectria mammoidea Phill. & Plowr. causa chancros de importancia secundaria en varios árboles y arbustos; su var. rubi(Ostenva1der) Weese (sinónimo: N . rubi Osterwalder) (anamorfo: Cylindrocarpon ianthothele Wollenw.) causa unapodredumbre de la copa del frambueso en el Reino Unido, aunque es un patógeno débil.
Nectria radicicola Gerlach & Nilsson (Anamorfo: Cylindrocarpon destructans [Zinssmeister] Scholten; sinónimo: Cylindrocarpon radicicola Wollenw .; Ramuluria desfrucfansZinssmeister) N . radicicola se encuentra sobre un gran nhmero de plantas herbáceasy leñosas (gimnospermas, monocotiledóneas y dicotiledóneas). Los resultados obtenidos de ensayos con plantas ornamentales indican que las cepas parásitas parecen ser específicas 'de huésped. Se ha encontrado incluso en quistes de .algunos nematodos y de unalombriz (Allolohophora ~caliginosaj(Domsch et al., 1980). El hongo se enIcuentra especialmente en regiones templadas, está rmuy extendido en toda Europa y se ha señalado en .4mérica del Norte, en el este y sur de Africa, en .4ustralia y Nueva Zelanda (CM1 14). Se ha aislado con frecuencia de la superfkie radicular, rizosfera Y micorrizas de distintasplantas(Domsch et al., 1980). Gerlach (1961) ha revisado los síntomas debidos a N . radicicola, que varían desde lesiones a raíces o bulbos, podredumbresde raíces,podredumbres de almacén o podredumbres secas en dis-
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Capítulo 11
tintas plantas, hasta podredumbre negra en vid; el hongo se transmite por el suelo y se encuentra principalmente en suelos frescos y húmedos con poca acidez; puede encontrarse aprofundidadesconsiderables (hasta 100 cm). El óptimo térmico para su crecimiento es de20-21" C o incluso menos. La rotación de cultivos afecta a las poblaciones del patógeno; p. ej., se encuentra con más frecuencia en trigales tras cultivar trigo que tras cultivar guisante o nabo; en el suelo puede existir como saprofito y forma clamidosporas como estructuras de supervivencia. N . radicicolu se considera un patógenodébil, pero los daiios que causa pueden tener importancia económica, especialmente enornamentalescomo Cyclamen, Begonia, Hydrangea y Saintpuulia. El control de hongos del suelo como N . radicicola sigue siendo problemático. La aplicación de plaguicidas (p. ej., formalina,cloropicrina, metilisotiocianato).al suelo, el tratamiento de suelos con vapor o las enmiendas contribuyen a la reducción de su población en el suelo infestado. El estiércol también reduce su frecuencia, mientras que la fertilización nitrogenada la aumenta. EHLE
Necfria difissima Tul. & C. Tul. (anamorfo: Cylindrocarpon willkommii [Lindau] Wollenw.)se conoce en muchas partesdeEuropa,está prácticamente limitado al haya, en la que a veces causa chancros y muertes progresivas graves. Pseudonecfria rousseliana (Mont.) Wollenw. (anamorfo: Volutella buxi [Cordal Berk.)causa manchas pardasnecróticas, evidentes, en plantas de Buxus sempervirens.
Calonectria kyotensisTerashita (Sinónimos: Calonectriauniseptata Gerlach, Culonectriu floriduna Sobers) (Anamorfo: Cylindrocladium floridanum Sobers & Seym.) C . kyotensis ataca al melocotonero y a varias or-
namentales: Azaleu, Dianthusbarbatus,Paphiopedilum callosum, Pinus, Rhododendron Y Syringa (CM1 421). En ensayos de patogeneicidad la gama de huéspedespuede ser incluso más amplia (Sobers, 1972). El hongo se describiópor primera vez en Florida (USA) en 1967) y se ha señalado en Inglat e r r a , A l e m a n i a , J a p ó n y la Isla Mauricio. C. kyotensis causa podredumbre deraíz Y se asocia también con síntomas de marchitez y decaimiento y de muerte de plántulas; los riesgos son máximos para plántulas y esquejes. Las hojas de las plantas infectadas pueden mostrar lesiones, clorosis y enanismo. El hongo se transmite por el suelo y por tanto
ataca principalmente a las raíces y raras veces a las partes aéreas; el desarrollo de la enfermedad puede ser rápido. Los plantones de melocotonero mueren a los 20-26 días de inocular el suelo con suspensiones de ascosporas. Los factores queafectan la gravedad de la enfermedad en las ornamentales son: diferencias ambientales, temperatura y pluviometría (Horst & Hoitink, 1968). El patógeno parece tener importancia económica sólo a nivel regional aunque pueden tener lugar pérdidas importantes, principalmente en plántulas, plantones y estaquillas. Escasean los trabajos sobre medidas de control satisfactorias; los tratamientos líquidos al suelo con benomilo controlan al hongo en cultivos de ornamentales (Horst & Hoitink, 1968); un método de control en té en la Isla Mauricio consiste en una combinación de plagicidas (p. ej., benomiloaplicado al suelo), fertilización y aporcados (CM1 421). EHLE
Cylindrocladium scopariumMorgan ( S i n ó n i m o s : D i p l o c l a d i u mc y l i n d r o s p o r u m Ell. & Ev.; Cylindrocladium pithecolobii Petch) C. scopurium forma conidióforos peniciliados con apéndices estérileslargos característicos del género (Domsch et al., 1980). Es un parásito polífago que se encuentra sobre una gama muy amplia de huéspedes, especialmente ornamentalesleñosas;está distribuido en todo el mundo y se ha señalado en América del Norte y del Sur, Europa, Africa, Asia, A u s t r a l i a y N u e vZ a e l a n d (aC M 13 6 2 ) . C . scoparium es una de las especies más patogénicas del género y causa caída de plántulas, podredumbre radicular,lesiones de tallo, chancrosen tronco, muerte progresiva, enanismo y lesiones foliares, marchitez foliar, defoliación Y podredumbre de frutos. El óptimotérmico para elcrecimiento micelial es de25-30" C; la producción y germinación de conidias necesita una humedad elevada, las esporas se dispersan por corrientes de aire y salpicaduras de agua;la principal fuente deinóculo para dispersión, infección y supervivencia son las clamidosporas, formadas en cadenas o en grupos (microsclerocios),que puedensobrevivira temperaturas bajas durante varias semanas, permaneciendo viables en elsuelonatural durante varios años (Domsch et al., 1980); la especie que secultive afecta a la población de microsclerocios, el cultivo e incorporación de maíz al suelo hace que esta población disminuya, mientras que la soja tieneel efecto contrario (Thies & Patton, 1970); el hongo también se dispersa por plantas infectadas o restos infectados en el suelo.
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Ascomycetes I1
El patógeno puede causar un daño considerable a plantas ornamentales, especialmente a azaleas (Rhododendronindicum); las pérdidas de plantas son particularmente elevadas en vivero, en plantones jóvenes y en estaquillas. La clave para su control es utilizar estaquillas, plantones y plantas sanas, esterilizar el suelo del viveroy tratar con fungicidas; cuando no sea económico tratar el suelo con vapor es útil la desinfección química (cloropicrina, dicloropropeno) del sustrato y de las cioneras; también pueden ser eficaces las pulverizaciones o tratamientos líquidos al suelo con benomiloo clotalonilo; asimismo puede controlarse sumergiendo las estaquillas y plantas infectadas en benomilo. EHLE
Fusarium culmorum
(W.G.Sm.)Sacc. -
Descripción básica
Sólo se encuentra el anamorfo (CM1 26) con caracteres morfológicos bastante estables; tiene conidias ligeramente curvadas, normalmente con 4-5 (hasta 9) septos, aunque también son frecuentes conidias menores con menos septos; se forman en monofiálidas sobre micelio de crecimiento muy rápido, amarillo rojizo (hasta pardo oscuro) (Niremberg, 1981). No hay microconidias. Las clamidosporas, principalmente intercalares, son ovales o globosas Y de color pardo. Huéspedes F. culmorum no sólo ataca a los cereales, maíz y otras gramíneas, sino también a una amplia gama de dicotiledóneas, p. ej., claveles, espárragos, plantas jóvenes de remolacha azucarera e incluso raíces maduras de remolacha azucarera en condiciones de stress hídrico. Especialización de huésped
Existe cierta variabilidad entre aislados, pero los aislados de distinto huésped son patogénicos para otros y no hay indicación de especializacióna nivel de especie o variedad. Distribución geogrcifica
El óptimo térmico para crecimiento del hongo es de unos 25" C, con un máximo de alrededor de 32" C, pero el hongo se encuentra predominantemente en áreas de climas moderados o cálidos y es menos frecuente en regiones tropicales.
333
Erzfermedad
F . culmorum es parte del complejo de mal del pie, con Gibberella zeae en maíz y trigo y Monographella nivalis en trigo (Duben & Fehrmann, 1979). En maíz F. culmorum (juntocon otros Fusarium spp. Pythium y Drechslera) penetra en las plantas muy jóvenes a través de los hipocótilos o de las raíces causando síntomas de muerte de plántulas (amarilleo de las hojas primarias, crecimiento enanizado y por último muerte y podredumbre! o ruptura de tallo con un pardeamiento intenso de los nudos inferiores. Este síntoma en general no tiene importancia antes de la floración, sin embargo los ataques tardíos a la base del tallo pueden causar pérdidas muy graves. La colonización de la base de la macolla y la podredumbre subsiguiente de tallos lleva a marchiteces prematuras, pardeamientos y desecaciones de hojas y normalmente la planta se quiebra por alguno de los nudos inferiores y madura prematuramente. En el trigo y en otros cereales los síntomas del mal del pie, p. ej., decoloraciones pardas en la base de la mata, no pueden verse antes de la floración o incluso del estadio de grano lechoso, excepto en áreas o primaveras muy cálidas y secas en las que el pardeamiento puede desarrollarse poco después del ahijamiento (Papendick & Cook, 1974). Normalmente la colonización de la base de la macolla puede relacionarse con facilidad con una infección de las raíces. Un mal de pie grave junto con stress hídrico puede llevar a espigas hueras y a pérdidas importantes, entrigolasláminasfoliares pueden mostrar esporadicamente manchas necróticas de forma oval, pardo oscuro o chocolate, de hasta 2 cm de longitud, más oscuras que las debidas a M. nivalis. F . culmorum puede producir podredumbres desastrosas de mazorca en maíz, tras la infección las mazorcas y las espatas que las protegen pueden te~ner unacoloración rosada debida al micelio y a los Iesporodoquios; en trigo, en estaciones lluviosas y Breas húmedas, predomina el añublo de espigas,tras la infecciónse decoloran espiguillas dispersas o porciones mayores de la espiga, lo que lleva de nuevo a síntomas de añublo blanco. La reducción de la fotosíntesis de las glumas lleva a un llenado de granos insuficiente Y reduce drásticamente su peso. Las espigas, o parte de ellas, pueden aparecer cubiertas por unmicelio algodonoso, rosa o rojizo, pero a diferencia de G. zeae no se ven peritecas. Otrasenfermedadesimportantesdebidas a F. culmorum son los rodales pardos de los céspedes Y las podredumbres de almacén de manzanas y remolacha azucarera. El hongo es muy frecuente en
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Capítulo I 1
praderas y pastizales. La podredumbre de pie del espárrago y la infección desde el suelo con F . culmorumcausa lesiones pardooscuro en la base, los tejidos se ablandan y pueden morir los tallos (cf. también F . oxysporum f. sp. asparagi). En claveles y ásteres son importantes podredumbres de pie similares. Epidemiología
El hongo puede persistir en el suelo durante largo tiempo sin planta huésped, principalmente como un saprofito competitivo en restos vegetales (restos de paja) o como clamidosporas. Los cultivos previos normalmente aumentan el inóculo potencial del suelo y el ataque subsiguiente a cereales (o maíz). El ataque a plántulas se debe principalmente a infección de semillas pero, a diferencia de Monographella nivalis, el proceso requiere temperaturas del suelo superiores a los 15" C; el hongo también es capaz de penetrar desde el suelo en las raíces, coleóptilos e hipocótilos. El mal de pie y podredumbre de tallo, debido normalmente a infección radicular, lleva a la formación de conidias en lesiones foliares o incluso a lesiones de la macolla; estas conidias producen la infección de las espigas en los cereales y de la mazorca en maíz. En el trigo el uso de cultivares enanos o el enanizado de lasplantas con cicocel (CCC) facilita la infección de las partes superiores de la planta; no se ha demostrado que la infección de la espiga se deba a crecimiento sistémico del hongo en la planta. El momento de la antesis, o justo después, es óptimo para la infección de la espiga por conidias, siendo los tejidos de las anteras en descomposición un buen sustrato para que el hongo empiece a colonizar las glumas. Importancia económica Las enfermedades de plántulas de trigo y cebada debidas a F . culmorum tienen sólo una importancia secundaria; la situación puede llegar a ser diferente si la siembra es temprana y posteriormente el tiempo es excepcionalmente seco y cálido. En los países mediterráneos cálidos o en Europa central y occidental en áreaso anos cálidos y secos, puede haber pérdidas del 10% o más debidas al ataque de mal de pie; las pérdidas debidas a podredumbre de tallo en maíz (de nuevo muy dependientes de las condiciones climaticas) pueden ser enormes, alcanzando incluso a la pérdida total de la cosecha; de media la 10% (cf. cifraprobablementeestéentornoal C. zeae). El anublo de la espiga de trigo y cebada se considera más importante que el mal de pie debido al ataque deF . culmorum; la infección del gra-
no disminuye el índice de germinación y la calidad panadera. La inoculación artificial en el momento de la floración, o después, puede reducir la cosecha en un 60%, principalmente por disminuir el peso de 1:OOO granos y el número de granos por espiga; en el caso de la podredumbre demazorca del maíz pueden ser realistas cifrasde pérdidas de este orden. La producción intensa de micotoxinas tras una colonización grave de los granos y también en el silo, tras la recolección, pueden impedir su uso para molinería o piensos (Lásztity & Woeller, 1975).
Control No hay forma dcsuprimir el ataque deF . culrnorum mediante rotaciones o cultivos intercalados (p. ej., con colza). Debe utilizarse semilla sana, especialmente para siembras tempranasy áreas o estaciones cálidas y también en suelos arenosos; en el caso de trigo y de otros cereales el tratamiento de semillas no estanprometedorcomo para el control de M. nivalis, sin embargo en maíz se recomienda su tratamientocon fungicidas de acción protectora como captan, ziram o thiram.Tiene interés toda medida dirigida a disminuiro evitar el stress hídrico. En trigo no existencultivares resistentes aunque hay ciertas diferencias en susceptibilidad; en el caso del anublo de espiga los cultivares enanos son tan inadecuados como las aplicaciones de cicocel (CCC) demasiado tardías; en maíz normalmente son más susceptibles los cultivares precoces. Los tratamientos contraPseudocercosporella herpotrichoides(generadores de carbendazima, procloraz) no controlan el ataque al pie de F . culmorum; se ha demostrado en experimentoscon trigo de invierno que tratarcon guazatina antes de una inoculación artificial de las espigas al momento de la antesis o justo después, Y la aplicación pre o postinfección de procloraz sólo lleva a una disminución de pérdidas del 20%; al no ser esto más que un buen efecto colateral de los productos mencionados debe admitirse que noexisten fungicidas potentes para el control del anublo de espigas de cereales o de la podredumbre de mazorca del maíz. Respecto al uso de los fungicidas deltipo de la carbendazimacontra el ataquede F . culmorum a la espiga, ver M. nivalis. FEHRMANN
Fusarium oxysporum Schlecht. Descripción básica Esta especie, la más importante del género Fusarium,ha sido descrita recientementeporBooth
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Ascomycetes I1 ( 1 9 7 1 ) ,M e s s i a e n & Cassini(19811,Gerlach & Niremberg (1982) Y Nelson et al. (1983). En APD las coloniastienen un aspecto variable que depende de la cepa; en general el micelio aéreo al principio es blanco y el medio cambia de color a distintos tonos desde violeta a morado oscuro; si abundan los esporodoquios las colonias puedenaparecer crema o naranja. Las microconidias, siempre presentes, son oval-elipsoides, mono o bicelulares, y se forman enfiálidas cortas noramificadas, nunca en cadena, pero agrupadasen falsos ca~ítulos. Las macroconidias, normalmente 3-5 septadas, son fusoides, ligeramente curvadas y a menudo tienenuna célula basal pedicelada; se forman al principio en fialidas individuales, luego en esporodoquios. Las clamidosporas son solitariaso están en cadenas cortas. No se conoce teleomorfo.
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dencia con una infección localizadaen parte del sistema vascular de raíz y tallo; las partes afectadas de la planta empardecen. Enel tallo aparecen estrías longitudinales necróticas que se extienden hacia el ápice; los síntomas internos pueden verse a simple vista en secciones de raíz, tallo o peciolo. El empardecimiento comienza en el tejido vascular Y se la infección. extiende al córtex enlas fases tardías de La marchitez se desarrolla con especial rapidez en la floración o fructificación. En los cultivos aparece en focos que se extienden gradualmente, causando la muerte prematura de las plantas afectadas. Debido a las consecuencias respecto al control Y a la posibilidad de conjunción con otras enfermedades es importante comprobar con cuidado los síntomas de las marchiteces debidas a Fusarium; incluso si puede aislarse F. oxysporum de los tejidos internos puede ser útil reinocular para comprobar que seobtiene de nuevo el síntoma característico.
Especializacirin de huésped F . oxysporum es en primer lugar. y predominante-
mente, un saprofito abundante y activo del suelo y de la materia orgánica. Además algunas cepas tienen una actividad patogénica específica, pero constituyen sólo una proporción muy pequeña de la poblacióntotaldel suelo aunque causanenfermedades importantes de los cultivos. Algunas están poco especializadas y causan muerte de plántulas, necrosis o podredumbres; sin embargo las formasresponsables de las marchiteces vasculares son lasmás i m p o r t a n t e s .S e g ú n los c r i t e r i o sd eS n y der & Hansen (1940) estas cepas pueden considerarse como patotiposespecíficos de especie (formae speciales) o de cultivares dentro de unaespecie (razas). En la actualidad se han identificado unas 80 formae speciales y varias de ellas se subdividen en razas (Armstrong & Armstrong, 1981). Causan pérdidas en plantas pertenecientes a todas las familias importantes de angiospermas(aexcepción de las Gramineae) en regiones templadas o tropicales; las más importantes se tratan en secciones individuales más adelante y las otras formaespecialesque se encuentran en, o presentan riesgo para Europa se resumen en la tabla 11. l . Síntomas de la erlfermedad
Los síntomas de la marchitez fusárica varían según el huésped, el patotipo y las condiciones de infección; en generallas hojas más viejas muestran al principio un aclarado de venas leve, clorosis de la lámina Y/Omarchitez, y estos síntomas progresan posteriormente a las hojas jóvenes, a menudo in¡ciándose unilateralmente en algunas en correspon-
Ciclo de la ertfermedad
Las marchiteces debidas a Fusarium son enfermedades típicas del suelo, y en é1 la principal fuente de inóculo son los restos vegetales infectados; las clamidosporas pueden persistir de forma inactiva durante varios años y germinar al disponer de nutrientes, por ejemplo en laproximidad de partes jóvenes de raíces. La clamidospora germinada da lugar a inóculo al formar hifas, conidias y nuevas clamidosporas; en este aspecto las cepas del patógeno se comportan igual que otras especies de Fusarium, entre ellas las cepas no patogénicas de F. oxysporum.En la rizosfera hay una competencia intensa con otros microorganismos y en particular con otros Fusarium; aunque muchas cepas de F. oxysporum son capaces de penetrar en los tejidos corticales de la raíz las cepas específicas de huésped son las únicas capaces de penetrar hasta el tejido vascular y causar marchitez; la penetración tiene lugar principalmente en la zona deelongación de la raíz Y puede facilitarse por heridas o ataques de aematodos (especialmente por especies de Meloi(dogme);desde el punto de penetración el hongo se extiende hacia amba por los vasos xilemáticos mediante crecimiento miceliar y formación de microconidias que se transportan en la comente transPiratoria. En estadios posteriores puede extenderse a l tejido adyacente causando necrosis visibles exteriormente. Lapatogénesis está relacionada con el bloqueo de los vasos y con la formación de enzimas Y toxinas. Los Fusarium causantes de marchitez weden también invadir y colonizar plantas que no son huéspedes, en las que causan síntomas leves;
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Capítulo 11
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Ascomycetes I1 estos portadores asintomáticos contribuyen al transporte y multiplicación del inóculo. Epidemiología y control Los Fusarium patogénicos causantes de marchiteces, que tienen una importancia primordial en muchos cultivos (excepto cereales), pueden dispersarse en el suelo, polvo, agua de riego o por plantas infectadas (pero rara vez por semilla); los agentes más importantes en la práctica son el suelo y el material de multiplicación vegetativa, que deben someterse a controles fitosanitarios para impedir la dispersión. Aunque las clamidosporas son muy resistentes es posible utilizar termoterapia en bulbos y tratamienel suelo que, sin embargo, tientos desinfestantes en den a ser más bien ineficaces en suelo in situ, dado que incluso pequeñas cantidades de inóculo residual pueden ser causa de ataques importantes y que el inóculo que permanece en zonas profundascolonizará de nuevo con rapidez la zona desinfestada, en la que existe un vacío microbiológico. En los sistemas intensivos de cultivo las raíces se desarrollan en un volumen limitado de sustrato, que puede mantenerse en un principio libre de F. oxysporum, sin embargo debe evitarsela reinfestación con plantas, polvo o agua de riego. Algunos suelos son supresivos para las marchiteces debidas a Fusarium, debido a que un alto nivel de competencia con otros microorganismos impide que las formae speciales ataquen a las plantas cultivadas en ellos; este efecto supresivo puede incluso transferirse a otros suelos Y establecerse allí, lo que abre perspectivas para un control microbiológico (Alabouvette etal., 1979, 1985; Couteaudier et al., 1985b). Dado que suelos ácidos con deficiencia en potasio, Y fertilización con nitrógeno amónico tienden a favorecer la enfermedad, el encalado, la fertilización potásica y el uso d e nitratos reducen a veces las pérdidas. Otros factores que favorecen las marchiteces por Fusarium son las temperaturas elevadas, el crecimiento rápidoy la transpiración intensa, pero no son fáciles de alterar sin afectar directamente la producción. El éxito inicial del control con fungicidas sistémicos (benzimidazoles) fue de corta duración al aparecer con rapidez cepas resistentes de F . oxysporum. Las principales perspectivas para el control residen de hecho en la mejora de cultivares resistentes, de los que se dispone comercialmente Para la mayoría de huéspedes importantes; tales cultivares pueden ser muy resistentes sólo a algunas razas O ser ampliamente tolerantes a distintas razas, en algunos casos puede dar buen resultado i ~ e r t a r sobre patrones con un buen nivel de resistencia de base amplia.
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Importancia en investigación
Mace et al.(1981) y Nelson et al.(1983) han revisado los aspectos interesantes ainvestigar, entre ellos están: i) nuevos métodos rápidos para caracterizar las cepas de F . oxysporum por sus actividades en suelo o en huésped; las investigaciones sobre la genética, variabilidad y estabilidad de cepas pueden permitir la predicción de la aparición de nuevas cepas patogénicas o resistentes a fungicidas, o a seleccionar cepas no patogénicas con potencial en el control biológico; ii) la dinámica de poblaciones de las cepas patogénicas y no patogénicas en distintos suelos, los mecanismos de supresividad o conductividad de suelos y la búsqueda de poblaciones microbianas queprotejan el cultivoy puedan utilizarse en estrategias de control integrado; iii) naturaleza de la especificidad de la patogénesis y de la resistencidsusceptibilidad del huésped; la bioquímica y fisiología de la patogeneicidad y de las reacciones de defensa continúan teniendo un interés considerable y abren posibilidades de control mediante preinoculación o mediante efectos en la nutrición del huésped. Por último, continúa la búsqueda de cultivares con resistencia elevada, amplia y duradera. LOUVET
Las siguientes secciones tratan específicamente de las formae speciales más importantes en Europa de F. oxysporum.
F. oxysporum f. sp. asparagi Cohen La f. sp. asparagi forma parte del complejo que causa muerte progresiva del espárrago (Cassini et a l . , 1983; Fantino & Pavesi, 1984). Los otros eleF . moniliforme y un mentosdelcomplejoson F . oxysporum no especificado que porsí mismo causa podredumbre de raíz y de cuello e infecta principalmente a través delas heridas de corte;también se ha implicadoa F . culmorum (ver este). Solamente la f. sp. asparagi se extiende por el sistema vascular causando marchitez, pero sólo causa infecciones importantes si le acompañan los otros hongos que, en cualquier caso, son muy corrientes en el suelo. Las plantas muestran amarilleo, muerte progresiva y marchitez; pueden morir y , si no, producen tallos menores y en menor cantidad, deteriorándose la planta a lo largo de varios años. La enfermedad se encuentra en todo el mundo pero sólo recientemente ha llegado a serimportante,especialmente en Francia, debidoa cambios en las prácticas del cultivo: los programas de mejora han conseguido cultivares híbridos de alto rendimiento, el
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Capítulo 11
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material de plantación se compra a viveros especializados en vez de producirse localmente y la enfermedad se ha extendido con el material de vivero; además en la actualidad los agricultores empiezan a cosechar al segundo año, en vez de al tercero o cuarto, y la cosecha continúa más tarde durante la estación; esto puede hacerse con los nuevos cultivares pero las plantas se debilitan y se predisponen por tanto a la infección. El control debe aplicarse en el vivero: la desinfección de suelo (p. ej., con bromuro de metilo) es posible pero cara; dado que una fuente de infección del material de plantación es la presencia del inóculo en el exterior de la semilla, se necesita tratarla; por último, el material de propagación puede sumergirse antes devenderlo en una mezcla de fungicidas (p. ej., carbendazima+captazol). Una combinación de estas medidas asegura la disposición de un material de propagación sano, lo que básicamente resuelve el problema. CASSINI & SMITH
F. oxysporum f. sp. cepae (Hanz.) Snyder & Hansen La f. sp. cepae causa en todo el mundo una podredumbre basal de la cebolla, pudiendo ser también patogénico para el ajo y para el Allium fistolosum; sin embargo recientemente se han señalado a otras dos especies de Fusarium como patógenos de la cebolla: Nectriu hernatococcu y Gibberella intrincans en Bulgaria, IsraeleItalia. En el campo la infección se inicia a partir de propágulos del suelo donde el hongo puede sobrevivir como saprofito durante años; al aparecer los primeros síntomas de la enfermedad, como amarilleo de hojasy/omuerte progresiva, ya ha empezado la descomposición del disco. Con frecuencia las raíces se tornan rosadas y se descomponen, la porción basal de las hojas del bulbo se pudre y la pudrición progresa acrópetamente; las plantas así afectadasson fácilesde arrancar. El patógeno puede afectar a las plantas de cebolla tanto a través de una superficie radicular no herida como a través de heridas en los tejidos subterráneos; las temperaturas elevadas (25-35" C) Y condiciones moderadas de humedadfavorecen la invasión y el desarrollo de la enfermedad, lo que también favorece un cultivo continuo de cebollas o rotacionesescasas, especialmente en regiones de clima semiárido o continental cálido. Aunquese han hecho con éxito intentos de producir cultivares de cebolla resistentes (Fantino & Radino, 1981), el método más fiable de reducir las pérdidas de producción es el controlquímico,para lo que se recomiendan tratamientos fungicidas a semillas y su-
mergir en preparados fungicidas a las plantas de cebolla antes dela plantación. Una estrategia futura puede ser el control biológico con Pseudomonas cepacia: el uso de una suspensión de esta bacteria en tratamientos de semilla o de suelo ha dado resultadosprometedores en algunospaíses (Fantino & Bazzi, 1981). VIRÁNYI
F. oxysporum f. sp. conglutinans (Wollenw.) Snyder & Hansen La f. sp. conglutinans ataca a una amplia gama de crucíferas en lasregionestemplado-cálidas y tropicales. Existe cierta patogeneicidad diferencial hacia las distintas especies de huésped. Causaun síndrome de marchitez amarilla; la expresión de síntomas dependede la temperatura, por tanto las plantas infectadas pueden aparecer sanas hasta que aumenta la temperatura al principio del verano; inicialmente las hojasde las plantas infectadas se vuelven de un color verde amarillo mate; puede verse afectada toda o sólo una parte de una hoja y, en último caso, la lámina puede rizarse hacia la haz debidoa efectos desiguales sobre el desarrollo. Cuando las hojas inferiores son las primeras afectadas, el síndrome progresa gradualmente hacia el ápice. La infección normalmente hace que las hojas mueran prematuramente y caigan. El tejido foliar clorótico empardece al envejecer, muere y se hace quebradizo. Típicamente el sistema vascular toma unacoloración pardo oscura o amarilla. La deficiencia en potasio hace los síntomas más intensos, así comolas temperaturas superioresa los 17" C. Se transmite por partículas de suelo enherramientas o transportadas por el viento, agua de drenaje superficial,suelo transportado por el agua, trasplantes infectados y suelos infestados que seadhieran a material no necesariamente deuna planta huésped, por ejemplo a tubérculos de patata de siembra (CM1 213). Puede sobrevivir como clamidospora. El método de controlmás eficaz es la resistencia, que no se ha erosionado a pesar de la variabilidad in vitro del organismo. Se conocen dos tipos de resistencia: el tipo A se hereda monogénicamente Y excluye al hongo de los vasos del huésped, no se modifica por factores nutricionales Y sólo deja de ser operativo a temperaturas elevadas; el tipo B se hereda cualitativamente, permite una entrada limitada al sistema vascular, puede ser afectado'por deficiencias nutricionales Y se hace inoperante Por aumentos dela temperatura relativamente pequeños (Walker, 1959).Existen muy pocos mediosde control
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Ascomycetes I1 químico, por ejemplo el sumergir las raíces en ziram. La aplicación de fertilizantes potásicas esun método obvio de aliviar los síntomas. Se pueden diseñar formas de control biológico, dado que se ha conseguidoprotección cruzada con inoculaciones de otrasformae speciales de F. oxysporum (Davis, 1967). DIXON
F. oxysporum f. sp. dianthi (Prill. & Delacr.) Snyder & Hansen Huéspedes
La f. sp. dianthi ataca en general a Dianrhus, a excepción de algunas especies (arenarius, brachyanthus, chinensis, petrueus); Especialización de huésped
Garibaldi (1981) ha encontrado en Europa, por inoculación de 10 cultivares de clavel, 8 patotipos; los más frecuentes fueron los núms. 1 y 2, que representan el 23 y 56%, respectivamente, de todos los aislados; el núm. 2 es frecuente en claveles americanos, pero el descubrimiento de nuevoscultivares resistentes probablemente aumentará la frecuencia de los otros patotipos. Distribución geogrcifica
Desde que seseñaló por primera vez enConnecticut (USA) y en Francia en1898-99 se ha extendido con rapidez y de forma desastrosa a todas las áreas de cultivo del mundo. Ellfermedad
Los primeros síntomas externos aparecen las en hojas basales como una pérdida de coloración seguida de unamarchitezgradual. Estos síntomas se extienden lentamente hacia arriba a los tallos laterales, típicamente sólo en un lado de la planta, causando el rizado de los tallos; puede enanizarse el brote o toda la planta, especialmente si las infecciones son tempranas. Despuésdel desarrollo inicial en un solo lado del tallo principal puede marchitarse toda la planta si las condiciones ambientales lo favorecen. Dentro de laplantaeltejido afectado se destaca claramente del sano adyacente y tiene un aspecto blancuzco. AI continuar la desorganización el tallo se siente hueco al tacto. Encondiciones ambientales cálidas Y húmedas aparece un micelio blanco con
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muchas macroconidias y aveces con esporodoquios rosados a anaranjados; los tallos huecos a menudo están cubiertos de micelio. Epidemiología
Hay dos fuentes principales de inóculo: el suelo de invernaderos y esquejes infectados(posiblemente a partir de plantas madres asintomáticas). En el sustrato de enraizamiento el hongo esporula e infecta a losesquejes vecinos; un lote comercial de esquejes puede llevar el hongo sólo en el sustrato o quizá también en las raíces, la infección de los esquejes a nivel de tallo es menos frecuente. Según el nivel de inóculo y la temperatura el período de incubación varía desde uno a varios meses, las temperaturas óptimas son de25-30' C y en condiciones naturales se observa un período latente de varios meses después del descenso de temperaturas eninvierno. En el área mediterránea todos los esquejes tomados de enero a mayo de plantas madres asintomáticas están prácticamente libres de enfermedad, pues las temperaturas bajas interrumpen el desarrollo del hongo en los hacesvascularesde laplanta madre;tras plantar a mediados de junio en suelos infectados aparecen los primeros síntomas a primeros de agosto y la extensión de la enfermedad disminuye en octubre, permaneciendo sin cambios hasta principios de junio. Se ha encontrado queel polvo de los pasillos entre bancales infestados puede contener más de 10.000 propágulos/g(Ebben Kc Spencer, 1976), lo que indica un potencial de inóculo enorme en un invernadero en el que se dé la enfermedad. El hongo puede sobrevivir en el suelo (probablemente como clamidosporas) durante al menos 14 años y hasta una profundidad de 80 cm. La mayoría de las infecciones empiezan en la raíz u, ocasionalmente, a través de heridas del tallo (aunque no en plantas maduras). Importancia económica
La marchitez por Fusarium es la enfermedad del clavel de mayor importancia mundial, por ejemplo en el sur de Francia el nivel de infestación de todas las áreas enlas quese había cultivado claveldurante más de 15 años es tal que el cultivo no es económicamente posible Y ha debidosustituirse por otras ornamentales. Control
Básicamente la enfermedad debe prevenirse utilizando esquejes sanos en condiciones limpias (sus-
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Capítulo 11
tratos no infestados); el cultivo en bancales elevados, en suelo fumigado o tratado por vapor, o en medios de crecimiento sin suelo, ha sido satisfactorio durante largo tiempo pero por razones económicas ha tendido a sustituirse por el uso de bancales en suelo, que hacen mucho más difícil el control (Baker, 1980). La desinfestación de suelos infestados de invernaderocon fumigantes (bromuro de metilo o metam-sodio) a veces lleva a la reducción de la marchitezpor Fusarium, pero no de forma eficaz, lo que se debea distintos factores: adsorción de los fumigantes, mala penetración hasta el micelio en fragmentos o en profundidad. Otro enfoque de control es utilizar bancales con suelos supresivos a la marchitez por Fusarium o sustratos que lleven antagonistas; enFrancia la perlita se hace supresiva tras ser colonizada por una cepa de Fusarium roseum aislado de suelo supresivo (Tramier et al., 1979). Se conocen cultivares tolerantes principalmente en el grupo ‘clavellinas’ (Elsy, Teddy, Juanica, Exquisite, etc.); entrelos ecotipos mediterráneos de flor grande, Athena, Diano, Pallas, Orion, Castella, Monte Carlo y Amapola son los más resistentes encondiciones graves; sin embargo en cultivo en bancales con nivel bajo de inóculo dan buen resultado frente a la marchitez por Fusarium cultivares de tolerancia media como Salomé, Sacha,Pamela, Angela y Valero. TRAMIER
F. oxysporum f. sp. gladioli (Massey) Snyder & Hansen La f. sp. gladioli causa podredumbre de corm0 y amarilleo foliar en Gladiolus y enfermedades similares en Crocus, Freesia, Zris bulbosos, Ixia y algunas otras Iridiaceae. Los aislados de Gladiolus en general son muy patogénicos para Iris, aunque los aislados de Zris sólo son levemente patogénicos para Gladiolus. Asimismo los aislados de cultivares de Gladiolus de flor grandeinfectancon facilidad a c u l t i v a r e st e m p r a n o sd e C . X nanus y de C . X colvillei, aunque los aislados de los últimos apenas infectan a los gladiolos de flores grandes; estas observaciones sugieren una variación considerable de patogeneicidad respecto a los distintos huéspedes, dentro de los que se han observado diferencias claras de susceptibilidad entre cultivares. El patógeno se encuentra en todos los lugares donde se cultivan Gladiolus e Iris; en los países mediterráneos, en Florida (USA) y en otras regiones subtropicales la enfermedad constituye uno delos problemas principales de la producción de estos culti-
vos. En todos los géneroshuéspedcausaun amarilleo foliar prematuro que a menudo comienza por los ápices de las hojas más externas; con frecuencia las hojas se curvan, especialmente en Iris. En los cormos deCroscus, Gladiolus,Freesia e Ixia, la podredumbre se desarrolla en la base y pronto se ven en el resto lesiones amarillentas a pardo oscuro que se extienden con rapidez, el núcleo central empardece y este cambio de color puede extenderse a haces vasculares laterales; los tejidos afectados se encogen y endurecen duranteel almacenamiento del cormo y amenudomuestran surcos concéntricos más o menos claros. En Iris aparece una podredumbre blanda basal, pardo grisácea, separada nítidamente del tejidosano. En todos los cormos o bulbos puede formarse durante el almacenamiento un micelio externo blanco o rosado con muchas conidias. También es evidentela podredumbre de la raíz, que en Gladiolus se combina con la descomposición de las raíces contráctiles. El patógeno sobrevive en el suelo durante varios años y se extiende con facilidad durante el almacenamiento mediante conidias; seha demostrado en distintos huéspedes el desarrollo del patógeno a partir de cormos o bulbos infectados causando la infección de plantasvecinas, y sn Gladiolus se ha demostrado la existencia de infecciones latentes del cormo.Lastemperaturas del suelorelativamente elevadas favorecen marcadamente el desarrollo de la enfermedad y por tanto esta es particularmente grave durante los veranos cálidos o en cultivos de invernadero; en estas condiciones la importancia económicapuede ser considerable.Debecombinarse la desinfección con fungicidas de los cormos o bulbos con métodos culturales como rotaciones, secado rápido y almacenado seco, recolección temprana (especialmente en Iris) y desinfección del suelo de invernaderos (Scholten, 1971). BERGMAN
F. oxysporum f. sp. lini (Bolley) Snyder & Hansen In vitro, la f. sp. lini produce macro Y microconidias, clamidosporas y un pigmento malva a violeta según la cepa y el medio utilizados. Es un patógeno específico del lino, pero puede persistir en el suelo o sobre distintas malas hierbas o cultivos en los que no causa síntomas. Se encuentra en todo el mundo y en la mayor parte de Europa (mapa del CM1 321, siendo especialmente grave en USA, Japón, URSS e India; en Francia está muy extendido Y tiene una importancia variable en las distintas áreas decultivo
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Ascomycetes I1 del lino. Los síntomas, así como el momento de su aparición y su densidad, son muy variables, dependen del nivel de inóculo en el suelo, las condiciones climáticas y de cultivo, el cultivar, etc. Lasplantas infectadas se clorosan y luego se marchitan Y se secan, aunque permanecen erguidas, los tallos empardecen y las raíces ennegrecen, enla base del tallo pueden verse ocasionalmente un micelio blancuzco y esporodoquios. En el caso de ataquesgraves tempranos puede afectar a toda la parcela, en ataques tardíos más moderados se ven en el cultivo áreas pardasde distintotamaño. El lino cosechadoda fibras cortas quetienden a romperse y no son adecuadas para el procesamiento industrial, además el enriado del lino infectado no se hace adecuadamente. La enfermedad es con certeza una de las más importantes del cultivo porsu frecuencia y por causar pérdidas tanto de los cultivos para fibra como de los cultivospara semilla; los efectos sobre la calidad de la fibra son especialmente importantes. El hongo puede sobrevivir en el suelo hasta a 1 m de profundidad, también puede sobrevivir y dispersarse en restos de lino (fragmentos en la cosechadora, remolque).Parecepreferirsuelos ácidos y ciertos suelos conductivoslo afectan selectivamente. Para el desarrollo de la enfermedadson muy importantes las condiciones climáticas,en particular humedad elevada; las temperaturas cardinales son de 15" C, 25-28" C y 38" C. Se han descrito en la literatura razas específicas pero en Francia sólo se conocen diferencias de agresividad. El método principal de control es evitar suelos que se sepa esténinfestados y10 seguir una rotación suficientemente larga: se recomiendan7 años y a veces se recomiendan como cultivos preferentes el trébol o la cebada. El encalado puedereducir la extensión de los ataques mientras que el aporte de microelementosreducelagravedad. Deben destruirse todos los residuos de cultivos infectados y deben evitarse los transportes accidentales de parcela a parcela durante la recolección. En los suelos infestados la única solución son los cultivares resistentes. JOUAN
F. oxysporum f. sp. lycopersici (Sacc.1 Snyder & Hansen
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Distrihucibn geogrcifica
La enfermedad se describió por primera vez en Europa en 1895, en Guernsey y la isla de Wight (Reino Unido), pero enla actualidad tiene importanciamundial; en Europa se encuentraprincipalmente en cultivos de tomate protegidos. Edermedad
Uno delos primeros síntomas en las plantasjóvenes es la caída hacia abajo de los peciolos (epinastia), las hojas inferiores son las primeras en amarillear y normalmente los foliolos se ven afectados unilateralmente; las hojas afectadas mueren y los síntomas continúan apareciendo en hojas sucesivamente más jóvenes. Puede afectara una o más ramas, mientras que las otras no muestran síntomas; cuando la enfermedad se ha desarrollado durante unas pocas semanas puede verse en secciones transversales de la parte inferior del tallo un pardeamiento del sistema vascular(Walker, 1981; Jones & Woltz, 1981).Dado que los síntomas de la marchitez por Verticillium son muy similares a los de la marchitez por Fusarium, se necesita aislar e identificar al patógeno. Epidemiología
La temperatura del suelo y delaire es un factor ambiental extremadamente importante en el desarrollo y la gravesdad de la enfermedad; la temperatura óptima del suelo para el desarrollo de esta es de unos 28" C y los síntomas de la parte aérea son más graves y rápidos cuando la temperatura del aire es también de estenivel. El hongo tolerauna amplia gama de pH del suelo y se establece con facilidad en muchos tipos de suelos, que permanecen infestados casi indefinidamente. El cultivo repetido de tomate aumenta en general el riesgo de que aparezca la enfermedad. Se disemina por el suelo, por trasplantes infectados y por residuos de cosecha infectados. En cultivos sin suelo la fuente principal de contaminación es el suelo infestadoque se introduce con los transplantes, el sustrato o el agua del riego. Parece ser que la raza 1 no se está extendiendotan rápidamente como se extendióla raza O al principio de este siglo. Impnrtanciu económica
Especializacidn de huésped
El hongo sólo infecta a Lycopersicon (CM1 217). En Europa se conocen 2 patotipos: las razas O y 1; en 1982 se senaló una tercera razaen Quensland (Australia).
La marchitez por Fusarium se ha señalado en al menos 32 países y en potencia es una de las enfermedades más graves deltomate, puesto que las plantas infectadas se marchitan y mueren; sin embargo la disponibilidad actual de cultivares resistentes (cf.
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Capítulo 11
más adelante) mantiene las pérdidas a nivel bastante bajo. Control
Desde fecha temprana se consideróla resistencia a la enfermedad comoun método prometedor de control; se dispone comercialmente de numerosos cultivares e híbridos con resistencia a ambas razas,sin embargo en varias localidades el uso de cultivares resistentes no se adapta bien a las necesidades y deben mencionarse ciertos intentos de control por otros medios. Se han señalado éxitosexperimentales en el uso de un patrón resistente sobre el que se injerta una variedad del tipo deseado; también pueden aliviar las pérdidas debidasa la enfermedad los tratamientos al suelo por vaporo por fumigación (bromuro de metilo); el objetivo original de la 'esterilización' en el invernadero es la erradicación de patógenos del suelo, pero sehan expresado temores de que una recontaminación del suelo pasteurizado pueda causarpérdidas mayores que si no sehubiera tratado. La aplicación de plaguicidas durante el desarrollo dela planta es caray no da un buen control. Existen posibilidades de controlbiológico según estudios actuales (Alabouvette et al., 1985; Couteaudier et al., 1985b) sobre la introducción al suelo de antagonistas específícos seleccionados de suelos supresivos. Los programas de mejora del tomate en todo el mundo contemplan eldesarrollo de cultivares resistentes a ambos patotipos. COUTEAUDIER
F. oxysporum f. sp. melonis (Leach & Currence) Snyder & Hansen Huéspedes y especialización F. oxysporum f. sp. melonis (CM1 218) está ewecializado estrictamente al melón y no ataca a otras cucurbitáceas, aunque algunos aislados a veces inducen síntomas en sandía. En la actualidad existen en todo el mundo 4 patotipos de la f. sp. melonis: R O , R 1, R 2 y R 1-2 (Risser et al., 1976), que se determinan según su virulencia sobre dos genes de resistencia independientes Fom 1 Y 2 (Mas et al., 1981), Risser (1973) ha confirmado su presencia en Francia. Las cepas también pueden diferiren cuanto a agresividad. Distribución geogr4fka
La f. sp. melonis es un patógeno muy comente Y destructivo enla mayor parte delas áreas decultivo
del melón y se ha señalado con frecuencia en Europa, América y Asia; en Europa el patotipo más frecuente es el O y el más raro el 2 (que sólo se ha encontrado una vez en Holanda); las áreas que llegan a estar gravemente infestadas no son adecuadas para el cultivo de muchas variedades corrientes de melón. Edermedad
El hongo puedeatacar al melón en cualquier estadio. Se distinguen dos síndromes típicos: un amarilleo lento y progresivo (la mayoría de los casos) o una marchitez súbita; enel primer caso enalgunas hojas las venas amarillean en uno de los lados y estas hojas cada vez se hacen más amarillas, gruesas y quebradizas, durante este estadiolas hojas exhalan un olor típico y los tallos tienen estrías necróticas longitudinales de las que exuda goma, posteriormente el hongo esporula sobrelas zonas necróticasformando esporodoquios rosados. Estos síntomas se deben a los patotipos O , 1, 2 y ciertos aislados del 1-2 (que causan un amarilleo necrótico antes dela muerte de la planta). En el segundo caso otros aislados de la raza 1-2 causan una marchitez súbita de las plantas sin queantes amarilleen o desarrollencolor. Especialmente en el primer caso, seve en una sección transversal del tallo que los vasos atacados tienen una coloración pardo clara. La aparición de síntomas externos tiene lugar especialmente durante la maduración del fruto. Epidemiología
La f. sp. melonis forma clamidosporas abundantes en el suelo y en los tallos de las plantas enfermas se forman esporodoquios, queson una fuente abundante deinóculo; en la rizosferade un primer cultivo el nivel de inóculo aumenta con rapidez, de forma que ataca gravementeal segundo cultivo. La extensión de un nuevo patotipo (p. ej., la raza 1 en Francia) puede tener lugara niveles bajos de inóculo antes de que utilicen se cultivares susceptibles (BOW hot, 1981), encontrándosele en la materia orgánica del sueloo en las raíces de portadoresasintomáticos (Banihashemi y deZeenw, 1975). En general los síntomas de máxima gravedad se observan a los 1822" C. AI contrario de lo que ocurre en la mayoría de las marchiteces por Fusarium la del melón tiene lugar en suelos frescosy al principio de la estación; el patotipo 1 parece sermenos susceptible a las temperaturas elevadas; además una iluminación insuficiente o días cortos aumentan la enfermedad Y la intensidad es mayor en condiciones secas: en ino-
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Ascomyc:etes I1 culacionesartificiales los síntomasse desarrollan con más rapidez cuando la HR del aire es del 5065%. Un nivel elevado denitrógeno también influye en el desarrollo de la marchitez explicando quizá la gravedad en plantas de invernaderos fertilizados generosamente. Los suelos aluviales del área de Chateaurenard, a la en Francia, son supresivos naturalmente f. sp. melonis (Louvet et al., 1981), lo que posteriormente demostró ser debido a sus propiedades fungistáticas especiales. Dado que el hongo sobrevive indefinidamente en el suelo, las temperaturas invemales bajas no afectan mucho a sus poblaciones, especialmente si partículas de humus o tejidos intactos demelón actúan como sustrato que protege a las clamidosporas contra el stress ambiental. El patógeno puede también colonizar raíces de plantas no huésped. Importancia econcimica
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chitez por Fusarium es el uso de cultivares resistentes. Los genes Fom 1 y Fom 2, en conjunto, dan una protección muy buena contra los patotipos O , 1 y 2. En Francia, y en cultivosprotegidos, casi todos los cultivares tienen el gen Fom 1 (P. ej., Doublon, Vedrantais) y pueden tenerlos genes Forn 1 Y Fom 2 (p. ej., Printadou, Alpha); en Espana, Italia, Y al aire libre, todavía pueden crecer cultivares susceptibles. Se ha encontrado cierta tolerancia poligénica no específica, especialmente en cultivares asiáticos, y se ha introducido a algunos cultivares europeos (p. ej., Piboule, Jador); esta tolerancia protege contra el patotipo 1-2 cuando elambiente no es demasiado favorable para la enfermedad y cuando las cepas de la raza 1-2 no son demasiado agresivas. Además la transmisibilidad de la supresividad hacia la marchitez por Fusarium (Louvet et al., 1981) de suelo I suelo puede ofrecer un método mejorado de control biológico de la enfermedad. Importancia en investigación
En Francia la marchitez por Fusarium aumentó rápidamente tras cultivos intensivos hasta el pun.@ de que el cultivo del melón disminuyó e incluso desapareció en ciertas áreas(Valle de la SaBne, Orleáns, Cuenca de Rennes). En Europa se observan daños principalmente en la costa atlántica y en los países del N. ‘En los años con temperaturas frescas los cultivos protegidos se ven afectados incluso en los países meridionales. Control
Este hongo, bien adaptado a una supervivencia a largo plazo en el suelo, esparticularmente difícil de eliminar por rotación de cultivos o barbechos largos. La desinfección de suelos sólo es practicable en el caso de plantaciones tempranas, en las que el beneficio del cultivo es importante; dificultades técnicas de aplicación han impedido el uso del vapor, de mezclas vapor-aire o de fumigantes; además tras la aplicación de fumigantes el riesgo de recolonización del suelo porel patógeno es importante. Los productos con acción terapéutica (p. ej., benomilo O tiofanato) no impiden la infección en estadios temmanos de desarrollo del huésped y los tratamientos que tienen acción curativa requieren dosis casi fitotóxicas. El melón puede injertarse sobre Benincasa cerifera, que es resistente a la penetración de todos 10s Patotipos. A pesar de su susceptibilidad a Pirenochaeta lycopersici y a Verticilium albo-atrum (en menor grado queel melón), algunos agricultores deFrancia eItalia utilizan plantas injertadas. El método más baratoy fácil de proteger contra la mar-
Los estudios sobre protección cruzada entre patotipos (Molot et al., 1979) han generado un sistema modelo interesante para el estudio de las interacciones huésped-parásito y de las reacciones de defensa de la planta. M A S & MOLOT
F. oxysporum f. sp. narcissi Snyder & Hansen La f. sp. narcissi sólo ataca a algunos cultivares y especiesdenarciso,causandodosenfermedades y podredumbre de distintas:podredumbrebasal cuello. AI principio la enfermedad se consideró una podredumbrede almacén al detectarse en éI con mayor frecuencia, perola infeccidn tiene lugar cuando los bulbos se están desarrollando activamente. En la podredumbre basal el disco se coloniza vía las raíces y en las vainas carnosasse desarrolla una podredumbre blanda pardo chocolate; en condiciones de almacén seco el color se oscurece y el bulbo se momifica, pero cuando las condiciones son húmedas se desarrolla en el disco un círculo de esporodoquios que en conjunto aparecen rosados; el hongo puede encontrarseen los suelos, incluso donde no se han cultivado bulbos con anterioridad (Price, 1975a1, lo que representa el reservorio primario de infección; sin embargo los bulbos aparentemente sanos también pueden llevar esporas (Price,1975b). La infecciónpuede tener lugar en cualquier momento de la estación vegetativa por las heridas de-
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Capítulo 11
bidas al nacimiento de las raíces adventicias través a del disco, o al bulbo por el sistema vascular de las raíces.Aunque la infección pucci~ tener lugar en cualquier momento del año aparece principalmente cuando la temperatura del suelo es cálida y empiezan a senescer las raíces, a partir del principio del verano. Los síntomas de la infección temprana en campo no son particularmente claros aunque es típico el amarilleo de los ápices foliares y la senescencia prematura. La podredumbre del cuello, la otra expresión de la enfermedad, estípicamente una podredumbre progresiva de la base del escapo floral, que tiene lugar tras la muerte o corte de la flor; la podredumbre penetra en el bulbo y puede observarse en secciones longitudinales en junio y julio; en agosto normalmente la podredumbre alcanza el disco y no se distingue de la podredumbre basal. La mayoría de los cultivares tienen cierto grado de resistencia de campo a la podredumbre basal, especialmente los cultivares de N . tazetta y los narcisos trompeta St. Keverne, siendo particularmente susceptibles Golden Harvest y Carlton. Hay pocos cultivares con resistencia a la podredumbre de cuello. El control se basa en prácticas culturales adecuadas; son importantes las rotaciones largas, el cultivar los narcisos como cultivo anual en vez de bisanual disminuye las posibilidades de infección en una partida y los bulbos deben cosecharse antes de que la temperatura del suelo aumente en verano. El tratamiento con agua caliente paracontrolar a Ditylenchus dipsaci es eficaz contra la podredumbre basal si se añade formaldehído al agua caliente; deben tratarse los bulboscon cuidado para evitarrozaduras y heridas. PRICE
F. oxysporum f. sp. niveum E.F. Sm.) Snyder & Hansen La f. sp. niveum (CM1 219) es un pat1ÓIgeno vascular muy extendido que ataca a la sandía y a algunas especies de Cucurbita como el calabacín; causa podredumbre radicular y muerte de plántulas, y en plantas maduras unamarchitez parcial o general, clorosis y colapso; esto se acompañapor un cambio de coloración de amarillo naranja hasta pardo claro del tejido vascular; la enfermedad es especialmente grave durante los días cálidos de verano enlas plantas que llevan una producción elevada. El patógeno persiste durante varios años en el suelo y también se ha señalado transmisión por semilla. Aunque se han identificado hasta la fecha dos patotipos (POsiblemente exista en Israel un tercero) no hay evi-
dencia suficiente para diferenciarlos con claridad. El control mediante cultivareso hibridos resistentes (P. ej., Calhoun Gray, Smokylee & Summit) puede ser eficaz en áreas en las que no existan patotipos virulentos. También puede practicarse la rotación de cultivos con huéspedes que no sean cucurbitáceas. TJAMOS
F. oxysporum f. sp. pis; (Linford) Snyder & Hansen La f. sp. pisi está muy distribuida en las áreas de cultivo de guisante de América del Norte, Europa y Australia. Sonhuéspedestanto Pisum sativum como P . arvense. Se han identificado al menos 11 patotipos (Hubbeling, 1974). Se han observado dos síndromes de la enfermedad:‘marchitez’ y ‘casi marchitez’; la marchitez se conoce también como ‘enfermedad de San Juan’ porque los síntomas son especialmente evidentes en torno al día de San Juan, 24 de junio. Las hojas amarillean y los foliolos y estipulas se rizan hacia la haz y el envés, síntoma típico de enfermedad vascular en huéspedes conhojas compuestas;las hojas se marchitan desde la base de la planta hacia arriba y mueren antes de que se forme la vaina o empiece el hinchado de granos; la marchitez también puede ser unilateral, afectando sólo a un lado del huésped. Los tejidos vasculares muestran una coloración parda a anaranjado o rojo oscuro, que se extiende a través del sistema radicular invadido. Tras la muerte del huésped el hongo crece fuera de los vasos y en la superficie del tallo se encuentraun micelio estromático blanco lleno de esporas, especialmente en condiciones de humedad elevada. Los síntomas de casi marchitez son similares a los de marchitez pero se desarrollanmás lentamente y con frecuencia alcanzan su expresión máxima tras el desarrollo de las vainas.Se considera que la raza 2 causa la casi marchitez mientras que la raza 1 y algunas otras son las causantes de la marchitez (Dixon, 1984). Vertambién F. s o h i f. sp. Pisi. Se ha controlado mediante una larga sucesión de cultivares resistentes desarrollados en respuesta a la aparición de patotipos; la resistencia a la raza 1 se debe al gen F,, a la raza 2 por el gen F,, Y a las razas 4 y 5 por varios genes recesivos. La importancia de este patógeno, al menos en el Reino Unido, ha disminuido de forma importante al utilizarse CUItivares resistentes y al cambiar el cultivo del guisante de áreas geográficas. El cultivo de guisantes susceptibles en Essex ha desaparecido en gran parte
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Ascomyc'etes I1 y se ha sustituido por cultivo de guisantes de enrame en Lincolnshire y Norfolk. DIXON
F. oxysporum f. sp. tulipae Apt La f. sp. tulipae se encuentra en todos los países que cultivan tulipánen Europa y enel resto del mundo y sólo es patogénica para Tulipa. El hongo causa una podredumbre de bulbo que puede empezar desde el disco pero quecon frecuencia se origina a partir del lado o del extremo, a menudo la infección sólo se manifiesta después de que los bulbos han estado almacenados varias semanas después de la recolección; los primeros signos de infección son puntos pequeños, amarillentos, ligeramente deprimidos, en las vainas membranosas externas, que crecen rápidamente Y se extienden a las vainas carnosas internas, y que a menudo aparecen recubiertos por un micelioblanco o malva pálido con microconidias abundantes; el tejido empardece, pierde agua y se endurece. A menudo el etileno producido por el hongoinduce la formación de ampollas que contienen una sustancia gomosa producida por el hongo en grancantidad; el etileno puede causar también necrosis de yema y otras alteraciones fisiológicas entulipanes que porlo demás están sanos. En elcampo sólo se dansíntomas cuando se destruye la base del bulbo tras un período cálido, las plantas mueren bruscamente y las hojas se vuelven moradas sin amarillear; este síntoma de campo no es frecuente en condiciones de temperaturas moderadas. Durante el forzado de Ig floración en invernaderos calentados se desarrolla una podredumbre basal en los bulbos plantados que lleva a un crecimiento retardado, una amarillez foliar prematura y, en muchos casos, a la pérdida de la yema floral. El hongo puede sobrevivir en el suelo durante varios años. Otras fuentes de infección son las conidias dispersadas durante el almacenamiento, las infecciones menores no detectadas y las infecciones latentes en las escamas externas. Las temperaturas elevadas de suelo durante la última parte del crecimiento vegetativo favorecen lainfección, especialmente cuando las vainas envolventes están empardeciendo. En el cultivo con floración forzada la incidencia de la enfermedad aumenta a temperaturas del suelo por encima de los 15" C. En los países con una primavera cálida tardía la enfermedad es uno de los principales factores limitantes a un cultivo económico de bulbos de tulipanes; en invernadero puede causar pérdidas importantes en la producción de flor cortada. El control se centra en métodos culturales (Bergman & Bakker, 1980), reforzados
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por una desinfección de bulbos antes de la plantaci6n; deben destacarse medidas comorotaciones de cultivos, secado rápido de los bulbos tras la recolección, almacenamiento en condiciones de buena ventilación y HR b i a s (60-80%), eliminación de bulbos afectados del material de plantación Y , especialmente, una plantación tardía y una recolección temprana; las plantaciones tardías evitan la infección temprana del disco a través de las raíces nuevas, y la recolecci6n temprana, es decir, cuando las escamas externoas están amarilleando, aprovecha el factor natural de resistehcia, un precursor de la lactona fungitóxica tulipalina, compuesto presente en las escamas blancas, que desaparece en cuanto éstas empardecen y mueren (Bergman & Beiiersbergmen, 1968). BERGMAN
F. oxysporum f. sp. vasinfectum (Atk.) Snyder & Hansen La f. sp. vasirtfectum ataca principalmente al algodón, aunque también altabaco, la sojay la alfalfa. En Europa se ha señalado en Grecia central, pero no en España (mapa del CM1 362). Aunque en el algodón en general es más importante la marchitez por Verticillium, la debida a Fusarium puede ser excepcionalmente peligrosa en áreas cálidas de cultivo de algodón durante el verano; dado que el desarrollo de los síntomas es casi idtntico la identificación de la enfermedad sólo puede llevarse a cabo tras aislar el patógeno. La marchitez por Fusarium puede causar muerte de plántulas o marchitez de plantas adultas; el primer síntomaen las plantas afectadas es una flaccidez foliar transitoria o permanente que al principiose manifiesta en los ápices Y posteriormente en todo el limbo, y está limitada a las hojas inferiores o se extiende a todo el follie; posteriormente aparece una clorosis intervenal y por último las hojas se secan y caen; las secciones de tallo o raíz muestran la presencia de una coloración parda a negra de los vasos xilemáticos. La f. SP. vasirtfectum sobrevive en el suelo o en restos de la planta como micelio o clamidosporas que se dispersan fácilmente con las prácticas culturales; el patógeno, también transmitido por semilla, penetra a través de las raíces, proceso facilitado por las heridas de nematodos (Meloidogyne spp.). Hasta el momento se handiferenciado seis patotipos: la raza 1 se ha identificado en las áreas del 'cottonbelt' de los USA, en Africa del Este y quizá en Italia, y la raza 2 en variasregionesde los USA (Alabama, California, Carolina del Sur), la raza 3 se encuentra
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Capítulo 11
en Egipto, la 4 en la India y quizá en la URSS, la raza 5 en Sudán y la raza 6 en Brasil y Paraguay. Se recomienda establecer medidas de cuarentena para impedir la dispersión del hongo con la semilla de algodón. La incidencia de la enfermedad podría disminuir en rotaciones conmaíz, sorgo y otras gramíneas. En ausencia delos patotipos virulentos correspondientes se consigueuncontroleficazcon cultivares resistentes.
bién se incluyen huéspedes leñosos como aguacate, olivo,pistacho y Prunus, asícomo plantones de robles y de árboles ornamentales,especialmente de los géneros Acer, Catalpa y Koelreuteria. Se han señalado como portadores asintomáticos de V . dahliae a plantas monocotiledóneas (p. ej., trigo Y cebada). V . albo-atrum causa enfermedades de importancia económica en alfalfa, pepino, lúpulo, patata y tomate.
TJAMOS
Fusarium redolens W o l l e n w(. S i n ó n i m o : F. oxysporumvar. redolens [Wollenw.] Gordon). Algunos autores (Gerlach & Niremberg, 1982) lo mantienen como especie separada deF . oxysporum. Se han descrito dos formas especializadas que causan marchitez del clavel y la espinaca. Su carácter más diferencial es un olor tipico (parecido al de la lila) en cultivo; otros autores dudan de la importancia de esta característica y prefieren considerar todos l o s a i s l a d o s d e F . r e d o l e n s como formas de F. oxysporum. Por ejemplo en clavel no está claro en absoluto si hay alguna diferencia biológica y de patogeneicidad significativa entre los aisladosden o m i n a d o s F . r e d o l e n s y los d e n o m i n a d o s F. oxysporum f. sp. dianthi.
Verticillium dahliae Kleb. y Verticillium albo-atrum Reinke & Berthold Descripción básica Verticilliumdahliae y V . albo-atrum son dosespecies del género Verticillium bastante distintas. Se caracterizan por los conidióforos hialinos, ramificados verticilamente, y las conidias hialinas, elipsoides a subcilíndricas, principalmente unicelulares, y se diferencian porque el primero forma microesclerocios hialinos, pardo oscuro o negros, Y el segundo forma un micelio durmiente pardo oscuro a negruzco. No se conoce teleomorfo. Huéspedes V . dahliae ataca a una gama extremadamente amplia de dicotiledóneas anuales Y perennes (siendo excepción los cítricos y los frutales de pepita). Entre 10s huéspedes herbáceos están distintas especies de: Solanaceae (bereiena, pimiento, patata Y tomate), Cucurbitaceae (melón y sandía), Malvaceae (algodón y quingombó [Hibiscus esculentusl),Rosaceae (rosa y fresa), Compositae(alcachofa);también afecta a muchas ornamentales Y malas hierbas. Tam-
Especialización de huésped Hay pocos datos sobre especialización de huéspedes en Verticillium (de pimiento o menta en el caso de V . dahliae: de alfalfa y lúpulo en el casode V . albo-atrum),aunque está bien documentado que los aislados de un huéspedpueden causar enfermedad en algunos cultivos o infectar a otros sin que desarrollen síntomas aparentes (portadores asintomáticos). Distribución geogrcifjca Ambas especies están ampliamente distribuidas en todo el mundo. V . albo-atrum está muy extendido en la zonatemplada, mientrasque V . dahliae se encuentra en zonas templadas y en zonas subtropicales. Edermedad Las hifas infectivas formadas a partir de los propágulos de Verticillium pueden penetrar a través de raíces o raicillas intactas por los puntos de emergencia de las raíces laterales o por las heridas debidas a nematodos o a prácticas culturales (Mace et al., 1981). El hongo avanza inter o intracelularmente a travésde la epidermis, córtex y endodermis y alcanza el xilema sin causar daños obvios de podredumbre de raíz;unavez que invadeeltejido vascular el crecimiento del hongo se limita al lumen de los vasos y produce en colonias localizadas conidias que se desprenden y transportan hacia arriba con el flujo transpiratorio, formando nuevas colonias. Sólo en los últimos estadios de la enfermedad hay un crecimiento sustancial del hongo fuera de los tejidos vasculares, cuandolos tejidos que rodean a los vasos están moribundos(principalmente en plantas herbáceas).Unarespuestafrecuente del huésped es la formación de tilosas (invaginaciones de las célulasparenquimáticas en los vasos xilemáticos adyacentes); otras reaccionesson la formación y deposición de geles, que se atribuye normalmente a la acciónde varios enzimas hidrolíticos,
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Ascomycetes I1 y la oxidación y polimerización de compuestos fenólicos que lleva a la deposición de melanina y a la aparición decambiosde coloración de los vasos (Bishop & Cooper, 1983). El modo de desarrollo de los síntomas depende los ataques principalmente de la especie de huésped; iniciales de Verticillium en campo son en general atenuados, las plantas enfermas están dispersas o en grupos, aunque raras veces en rodales. V . dahliae causa muerte de plántulas de algodón o tomate y puede también infectar a olivos de más de 100 años de edad; los síntomas en huéspedes herbáceos incluyen una pérdida de turgenciaque se observa como una flaccidez diurna seguida por una marchiteztransitoria o permanente; la marchitez (Fig. 40) se desarrolla en general de forma acrópeta y se acompaña por clorosis marginal o intervenal; en el caso de infecciones graves es frecuente la desecación de las hojas seguida de defoliación prematura (p. ej., en algodón); las plantasenfermas pueden enanizarse y desarrollan un cambio de coloración de los haces vasculares (amarillo, naranja o pardo claro en las cucurbitáceas, pardo a pardo oscuro en las solanáceas, malváceas u otros huéspedes, en general verde oscuro en Acer spp.) fácil de detectar (Fig. 41). La infección grave lleva a la muerte prematura de las plantas. Los frutales de hueso infectados muestran marchitez de ramas individuales,amarillez,necrosis de hojas y defoliación ocasional, y eventualmente mueren;el pardeamiento vascular es muy oscuro. En las ramas enfermas de olivo (lámina 16) los síntomas aparecen
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Fig. 41. Atigrado de hojas de lúpulo debido a la cepa de
marchitez progresiva de Verticillium ulboutrum (cortesía de P. W. Talboys). primero en las hojas, que pierden su brillo plateado volviéndose gris opacas, luego pardo pálido y por último, castaño. La velocidad de expresión de síntomas en las plantas leñosas esmuy variable, desde una progresión lenta un a colapso súbito;los árboles parcialmente afectados tienden a recuperarse formando un nuevo crecimiento no infectado si no tiene lugar la reinfección de las raíces durante la siguiente estación vegetativa. Epidemiología
Fig. 40.
Marchitez de berenjenas debida a Verticillium duhliae.
"
.
La marchitez por Verticillium se considera una enfermedad monocíclica ya que el inóculo raras veces produce nuevo inóculo eficaz dentro del mismo período de crecimiento. Los propágulos (microesclerocios) de Verticillium son capaces de soportarcondiciones ambientales adversas y de sobrevivir durante más de 12-14 años; además de estacapacidad 'de supervivencia hay otros factores, como la densidad de inóculo Y el potencial de inóculo, impor'tantes en el crecimiento o disminución de las epidemias; también se ha demostrado que las cepas de Verticillium difieren en virulencia, afectando por ltanto a la incidencia de la enfermedad: en lúpulo se ha demostrado la existencia de una cepa progresiva :Y otra fluctuante de V . albo-utrum; en algodón se han descrito la cepa atenuada SS, y la defoliadora 'r-1 (esta última en España) de V . duhliue, y en tomate las razas 1 y 2 de V . duhliae. La composición
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Capítulo 11
de las poblaciones también afecta al desarrollo de síntomas de forma análoga a la agresividad de las cepas individuales. Los nematodosmigratorios (gruPO de Pratylenchus) Y los de otros géneros (Heterodera, Meloidogyne y Tylenchorhynchus) pueden aumentar de forma importante la expresión de la enfermedad; sehan señalado otrasinteracciones positivas similares entre epidemias de marchitez por Verticillium y otros hongos delsuelo (Thanatephorus cucumeris, Chalara elegans, Macrophominu phaseolina o Alternaria radicina). La temperatura del suelo y del aire afectan de forma crítica al desarrollo de la enfermedad. Las temperaturas que no sobrepasan de una media de 21-24" C favorecen a V . albo-utrum, mientrasquelainfecciónde V . dahliae está facilitada por temperaturas algo mayores (21-25" C). El riego o el agua de lluvia afecta negativamente a la capacidad de un huésped para sobreponerse a la enfermedad, debido a la disminución de la temperatura del suelo durante las estaciones cálidas. La dispersión de los propágulos de Verticillium tiene lugar en el aguadel riego, en restos o de plantas (incluyendo malas hierbas) enfermas en partículas de suelo con la maquinaria o herramientas agrícolas; también se atribuye un papel importante enla diseminación del patógenoal material de propagación enfermo (estaquillas, tubérculos), la transmisión por semilla mientras que de momento se limita a alfalfa, cártamo y girasol; la semilla de algodóntambién transmite V . dahliae en hojas o peciolos desecados unidos a la borra.
Control
La marchitez por Verticillium constituye una amenaza real para la agricultura mundial al no haber medidas terapéuticas que controlen la enfermedad. Los tratamientos líquidos al suelo o por inmersión de raíces, con benomilo, carbendazima o metil-tiofanato, en la práctica han resultado ser bastanteineficaces (excepto en el caso de la fresa) aunque en aplicaciones en contenedor se ha observado cierta mejora de los síntomas; además las medidas preventivas que existen sonaplicables a cultivos anuales más que a los perennes. Las ornamentales y hortícolas pueden protegerse tratando previamente el suelo con vapor o fumigando con bromuro de metilo u otros fumigantes, pero las limitacioneseconómicas no permiten una aplicación a gran escala de esta técnica, sin embargo el metam-sodio ha resultado prometedor en el control al aire libre del patógeno (Ben-Yephet & Frank, 1983) cuando se aplica en cultivos de patata con el agua de riego (60 ml/m2 con el primer 10% de volumen de riego, seguido por el resto de la dosis de riego). Para algunos cultivos herbáceos también se recomienda la solarización del suelo cubriéndolo durante el verano con láminas transparentes de politeno (Katan, 1981); el método, que puede aplicarse por sí mismo o en combinación con dosis bajas de fumigantes, es especialmente aplicable a los países en torno al Mediterráneo. Hay pocos casos de cultivares comerciales tolerantes o resistentes a Verticillium; los cultivares de tomateVF se utilizan mucho en Europa, ya que la raza 2 de V . dahliae, capaz de superarsu resistencia, es bastante rara en el continente; dos Importancia económica selecciones de menta con un nivel elevado de resistencia contra el patógeno son Todd's Mitcham v En las áreas en que los patógenos son endémicos Murray Mitcham; también se dispone de cultivares las pérdidas son importantes; la limitación del crede lúpulo tolerantes. Loscultivares de algodón amecimiento de la planta, la desecación o caída de las ricanos o rusos tolerantes a Verticillium (respectihojas o la muerte eventual del huésped lleva a una vamente las series Acala SJ y Tashkent) podrían ser reducción acusada de la producción esperada. Los útiles en las regiones de cultivo de algodón que tenfactores que favorecenel impacto de la enfermedad gan problemas agudos de marchitez. Se han señaincluyen las condiciones ambientales que prevaleladoalgunoscultivares americanos de patata con cen en una zona, la susceptibilidad del huésped Y una resistencia significativa a la marchitez por Verlas medidas de control que se tomen. Entre los culticillium. Los patrones Allegra y Oblonga de olivo tivos principales son extremadamente vulnerables pueden representar una esperanza futura para los el lúpulo y la alfalfa en las partes septentrionales de agricultoressi su resistenciaa V . dahliae resulta Europa, la patata en todas las áreas de cultivo en durable y eficaz fuera de USA. Entre las medidas Europa, y el algodón en las áreas de cultivo de Bulculturales que se recomiendan para prevenir la engaria, Grecia, Rusia, España y Turquía. Las pérfermedadestán: control químico denematodos Y didas en hortícolas y ornamentales en cultivo promalas hierbas, eliminación de plantas enfermas o de tegido pueden limitarse si se practica unafumigación restos vegetales y utilización cuidadosa de la fertide suelos. El efecto dela enfermedad en plantaciolización nitrogenada. Debe señalarse que la intennes de frutales de huesoo de olivo varía desde pérdidas deproducción limitadasen las ramas afectadas sidad de la enfermedad puede ser mayor cuando en las plantaciones de leñosas susceptibles a la marhasta la destrucción total de todo el árbol.
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Ascomycetes I1 chitez se cultivan huéspedes anuales susceptibles. También deben evitarse los riegos frecuentes. Importancia en investigación
Existe una literatura voluminosa sobre las marchiteces por Verticillium, pero el problema de su control sigue sin resolverse; resulta evidente queel objetivo delas medidasde control debe ser el patógeno antes desu entrada y establecimiento en el huésped, por tanto debe prestarse una atención especial alos factores que afecten la supervivencia del hongo en el suelo (p. ej., el hongo antagonista Talaromyces flavus, que puede tener potencial en el control biológico). El desarrollo de fungicidas que se distribuyan uniformemente, moviéndose basípetamente, en vez de acrópetamente en los vasos, podría proteger a los huéspedes susceptibles contra infecciones consecutivas; también deberían buscarse Y ensayarseproductosque intervengan al nivel de la formación de microesclerocios en los restos vegetales (Christiaset al., 1981); por último, se considera extremadamente importante la mejora o selección denuevoscultivares, híbridos o patrones resistentes. TJAMOS
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se azulean antes de morir, lodeque derivael nombre común de la enfermedad en Francia: 'enfermedad azul'; las secciones transversales delos tallos muestran una coloración parda inmediatamente bajo la superfkie. P. cinerescens se desarrolla a temperaturas bajas a partir de los 10" C, con un óptimo a 17-20" C; se disemina principalmente por esquejes tomados de portadores asintomáticos. En bancales en suelo se recuperó el hongo de profundidades de hasta 80 cm. Igual que enel caso delas marchiteces por Fusarium pueden reducirse las pérdidas en bancales en suelo fumigado con metam-sodio, sin embargo el único control completamenteeficaz es tratar el suelo con vapor en cajoneras elevadas para erradicar el patógeno e impedir recontaminaciónutilizando material de propagación libre de patógeno (Baker, 1980). Ningún cultivar comercializado tiene una tolerancia adecuada. TRAlMíER
Pbyalopbora asteris (Dowson) Burge & Isaac (sinónimo: Verticilliumvilmorinii [GeugenlWesterd & v. Luijk) causa una marchitez similar de Aster y Callistephus en Dinamarca, Holanda y el Reino Unido; sólo muy esporádicamente causa pérdidas significativas (CM1 505). P. (Cephalosporium)gregata (Allington & Chamberlain) w. Gams, causauna podredumbre parda de tallo de la soja en América del Norte (Compendio de la APS) y presenta un peligro importante paraEuropa,dondese ha señalado en Hungría.
Verticiliumtbeobromae (Turc.) Mason & Hughes (sinónimo: Stachylidium theobromae Turc.) causa un tipo muy distinto de enfermedad: el cigarro del plátano, una podredumbre de almacén que marchita y ennegrece el extremo del fruto. Se ha encontrado en Grecia e Italia (CM1 259; mapa del CM1 146). Se han señalado como patógenosradicularesdébiles Hymenella cerealis Ell. & Ev. sin importancia práctica a varias otras especies de Verticillium ( V . nigrescens Pethybr., V . nobilum H . cerealis es un hongo esporodoquial que también Pethybr., V . tricorpus Isaac; CM1 257, 258, 260). tiene un estadio moniliáceo, Cephalosporium gramineum Nisikado & Ikata (Gams, 1971; CM1 501). El ataque del hongo es especialmente grave en trigo Phialophora cinerescens (Wollenw.) de invierno pero también se ha señalado infección v. Beyma en cebada, avena, centeno y en muchas pratenses, entre ellas Lolium, Agropyron y Dactylis; se ha infectado por inoculación a una amplia gama de esP . cinerescens (CM1 503) se distingue de Verticipecies de gramíneas. En Europa no se ha señalado llium por conidióforos con una estructura tipo Pevariación patogénica; en América del Norte un esnicillium, que tienen en sus extremos fialidas en tudio extenso de 25 aislados y 1.000 líneas de trigo forma de botella; las conidias son cilíndrico-elipsioha indicado que hay un cierto intervalo de virulendales, al principio hialinas y luego ahumadas. El cia, siendo altamente virulentos la mayoría de los patógeno sólo se h a descrito sobre Dianthus: D. chinensis,D.barbatus y D . caryophyllus ( D . aislados, así como cierto intervalo de resistencia, deltoides y D . caesius son resistentes). Se describió aunque ningún cultivar mostró inmunidad (Mathre et al., 1977). Aunque se describió por primera vez originalmente en Alemania y en la actualidad se ha señalado en Europa y USA. El hongo causa una en América del Norte como Hymenulu en 1894, el enfermedad vascular típica (Moreau, 1957) con una hongo no se asoció con ninguna enfermedad hasta marchitez gradual durante la que las hojas a veces la descripción en Japón de su estadio Cephalospo-
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Capítulo 11
rium en 1931; posteriormente se señaló en Europa en 1952 y en América del Norte en 1955. En Europa se ha señalado en el Reino Unido, Holanda, Italia, RFA Y RDA. H . cerealis causa un bandeado en cereales y gramíneas, especialmente en el trigode invierno (Compendio de la APS). El hongo penetra en la planta durante la germinación o a través de heridas en las raíces, la infección es vascular y la presencia física de micelio, esporas y polisacáridos extracelulares en los vasos del xilemainterfiere con latraslocación; además elhongo produce toxinas. Normalmente sólo están infectados uno o dos haces vasculares adyacentes; el haz toma una coloración rojizo-morado-parda y la lámina y vaina foliares adyacentes se vuelven amarillas, blancas y por último necróticas; todos los tejidos asociados con un haz vascular infectado están afectados, produciendo bandas que se extienden hacia arriba a través de nudos sucesivos y a lo largo de la lámina foliar hasta el ápice. En secciones transversales en el nudo se ve fácilmente la coloración de los haces vasculares. Las plantas infectadas crecen más lentamente que las sanas, se enanizan y ‘maduran’ temprano produciendo cabezas hueras con poca semilla utilizable. El hongo infecta principalmente por las raíces, en puntos dañados, que pueden deberse a daños mecánicos (labores de grada, rulo, movimientos de tractor durante los tratamientos), a insectos, por ejemplo, gusanos de alambre (Slope & Bradner, 1965), o a heladas, lo que explica la tendencia de aparición de infecciones elevadas en los cultivos de siembra otoñal. Hay cierta evidencia de que el inóculo puede transmitirse por semilla a niveles muy bajos, aunque esto debe considerarse de poca importancia en el desarrollo de la enfermedad; la principal fuente de inóculo es la paja infectada, en la que la supervivencia del inóculo es mejor en la superficie que enterrada y, por tanto, hay una tendencia a mayores niveles de enfermedad donde se dan pocas labores volteadoras; asimismo los niveles de enfermedad son mayores encampos mal drenados, en caso de pluviometría elevada y en rotaciones cortas. El riesgo es elevado en cultivos de siembra otoñal temprana a los que se ha aplicado una fertilización elevada, ya que ambos factores favorecen el desarrollo de sistemas radiculares grandes, más sujetos a daños. Los daños causados por el bandeado por Cephalosporium no tienen importancia; la cosecha útil de los hijuelos infectados es sólo del 10-15% respecto a la de los no infectados, pero normalmente los niveles de incidencia son tan bajos que en términos absolutos las pérdidas son insignificantes (Richardson & Rennie, 1970). En
Europa continental no existen datos, pero prospecciones enInglaterra muestran que está afectado hasta el 70% de los cultivos de trigo de invierno, 20% de los cultivos de cebada de primavera y 8% de los cultivos de avena de primavera, aunque a niveles medios de incidencia muy bgos (0,4%, 0,05% y 0,02%, respectivamente). RICHARDSON
En países cálidos se han asociado con infecciones vasculares otras especies de Cephalosporium o de Acremonium, que parecen Fusarium microconídicos Y que se encuentran con frecuencia en el suelo y como invasores secundarios de tejidos vegetales podridos. C. acremonium Corda (sinónimo: Acremoniurn strictum W. Gams) causa la enfermedad del haz negro del maíz (Compendio de la APS), se ha señalado en la URSS. Acremonium apii ( M . A . Sm. & Ramsey) W. Gams causa las lesiones pardas del apio. BlBLlOGRAFlA Alabouvette C . , Couteaudier Y. & Louvet J . (1985) Fusarium wilt-suppressive soils: mechanisms of suppression and management of suppressiveness. In Ecology and Management of Soil-borne Plant Pathogens(Eds C.A. Parker, K.J. Moore, P.T.W. Wong, A . D . Rovina & J.F. Kollmorgen). APS, St Paul. Alabouvette C . , Rouxel F. & Louvet J. (1979) Characteristics of Fusarium wilt-suppressive soils and prospects for their utilization in biological control. In Soil-Borne Plant Pathogens (Eds B. Schippers & W. Gams). pp. 165-182. Academic Press, New York. Aloj B . , Marziano F . , Zoina A . & Noviello C. (1983) La tracheofusariosi del fagiolo in Italia. Informatore Fitopatologico 33 ( l l ) , 63-66. Armstrong G . M . & Armstrong J . K . (1981) Formae speciales and races of Fusarium oxysporum causing wilt diseases. In Fusarium: Diseases, Biology and Taxonomy (Eds P.R. Nelson, T.A. Toussoun & R.J. Cook), pp. 391-399. Pennsylvania State University Press. Baker R. (1980) Measures to control Fusarium and Phialophora wilt pathogens of carnations. Plant Disease 6 4 , 743-749. Bakheit B.R. & Toth E. (1983) Resultsof resistance breeding on alfalfa. I . Resistance to Fusarium wilt. Acta Agronomica Academiae Scientiarum Hungaricae 32,424429. Banihashemi Z. & de Zeeuw D.J. (1975) The behaviour of Fusarium oxysporum f. sp. melonis in the presence and absence of host plants. Phytopathology 65, 1212-1217. Barrikre Y . , Panouillé A . & Cassini R. (1981) Relations source-puits et sélection du mais pour la resistance a la pourriture des tiges. Agronomie 1, 707-71 l .
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CAPITULO 12
Ascomycetes I11
Ophiostomatales, Diaporthales, Polystigmatales, Sphaeriales, Diatrypales, Coryneliales
LosAscomycetestratadoseneste capítulo son esencialmente el resto de los ‘Pyrenomycetes’ con ascas unitunicadas y, en general, con peritecas negras de pared dura. En c o ~ u n t ose asocian a menudo con chancros de plantas leñosas y en general se considera al teleomorfo como un elemento evidente y regular en el ciclode la enfermedad. Muchos son parásitos vegetales algo marginales y las especies relacionadas son puramente saprofíticas.
Los Ophiostomatales producen peritecas con un cuello largo y tienen anamorfos de tipo Graphium, Chalara, Cephalosporiumo Verticillium (es posible que las principales especies de Verticillium productoras de marchiteces descritas en el capítulo 11 debieranincluirse aquíl. Los principalesgéneros de patógenos son Ceratocystis y Ophiostoma, este últ i m os de i s t i n g u e nl a c t u a l i d a d( d e Hoog & Scheffer, 1984) por tener anamorfos distintos a Chalara, tener ramnosa en la pared celular Y ser resistente a cicloheximida. Causan típicamente marchiteces o chancros de árboles, mientras que las especies de Chalara son patógenos radiculares importantes. Los Diaporthales, normalmente con una periteca con cuello en un estroma, incluyen a vanos patógenos vegetales importantes. Diaporthe, con anamorfos en Phomopsis (picnidios con conidias a ovoides y conidias /3 filiformes), causan lesiones necróticas en tallos de muchos huéspedes herbáceos y chancros corticales en huéspedes leñosos; Cryptodiaporthe, Cryphonectria y Valsa se asocian también con chancros corticales. Las especies de Gnomonia causan lesiones foliares o antracnosis, principalmente enhuéspedesleñosos, mientrasque Gaeumannomyces (anamorfo Phialophora) causa enfermedadesradicularesimportantesde las gramíneas. Debe subrayarse que algunas especies de Phomopsis actualmente reclasificadas como Phacidiopycnis son anamorfos de Rhytismatales (por ejemplo, Potebniumyces, ver éste).
Los Polystigmatales son un orden recientemente creadoqueagrupa especialmente a Phyllachora (que causa mancha de alquitrán en gramíneas) y a Glornerella, que causa chancros de huéspedes leAosos, Y los numerosos anamorfos Colletotrichum de éste causan antracnosis en muchos huéspedes herbáceos. El nombre Gloeosporium, que antiguamente se usaba también para muchos de estos hongos (y además para otros no relacionados en absoluto) se rechaza actualmente. Es típica la germinación de conidias con apresorios. Los Sphaeriales incluían antes a muchos Ascomycetes peritéticos clasificados hoy en otros órdenes; sus miembros más característicos formanlas peritecas en un estroma carbonáceoy se desarrollan en la corteza como saprófitos (Daldinia, Xylaria)o como parásitos(algunas especies deHypoxylon, Ustulina); otros géneros que seagrupan aquí provisionalmente,siguiendo al ‘Dictionary of the Fungi’, muy probablemente pertenezcan a otros grupos. Monographella tiene anamorfos en Gerlachia, anteriormente en Fusarium o Rhynchosporium. Discostroma tiene anamorfos en Seimatosporium y el género relacionado Lepteutypa tiene anamorfos en Seiridium, Pestalotiu o Pestalotiomis (Von Arx, 1984); los hongos de estos últimos géneros imperfectos se consideran, por conveniencia, aquí. PhyBotryossalospora estáclaramenteseparadode phaeria en los Dothideales, aunque se considera que ambos tienen anamorfos enBotryodiplodia, y se necesita revisar la clasificación. Los Diatrypales, conperitecas inmersas en un estroma carbonáceo, son principalmente saprofitos de la corteza de madera muerta; la única especie patogénica es Eutypa lata. Los Coryneliales son principalmente saprofitos o parásitos de coníferas tropicales, formando ascomas botuliformes que se abren por dehiscencia. En Europa Caliciopsis pinea Peck causa un chancro de ramas, de poca importancia, en Pinus pinaster en el S.O. de Francia (Lamier et al., 1976).
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Ascomycetes I11 OPHIOSTOMATALES
Ceratocystis ulmi (Buisman)
C . Moreau
(Sinónimo: Ceratostomella ulmi [Schwartz] Buisman; Ophiostoma ulmi [Buisman] Nannf.) (Anamorfo: Pesotum ulmi [ S c h w a r t z ] C r a ne & Schoknecht;sinónimo: Graphiumulmi Schwartz)
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teamericana dela cepa ‘agresiva’ aparentemente Ilegó a Europa desde América del Norte en los años 1960 y actualmente está muy extendida en Europa
Occidental; la raza europea de esta cepaparece hamás reciente hacia elOeste berse extendido en fecha desde la URSS e Irán hastala mayorparte de Europa Oriental y Dinamarca, Noruega e Irlanda (Brassier, 1983).
Erlfermedad Descripción básica C . ulmi es una especie típica de Ceratocystis, con una periteca negra de cuello largo; las ascosporas son incoloras y ligeramente curvadas, miden 4 3 6 x 1,5 pm y rezuman al exterior formando una gotita alrededor del extremo del cuello de la periteca. El estadio conídico P . ulmi forma esporas incoloras, unicelulares (2-5x 1-3 pm) enel extremo delos tallos negros de los coremios, que tienen una altura de 12 mm. También tiene lugar un estadio Cephdosporium o Sporotrichum, con esporas incoloras que miden 4-6x2-3 p n , formadas en gotas mucilaginosas; por último, en cultivo y en el xilema de árboles enfermos tiene lugar un estadio tipo levadura por gemación de células de distintos tamaños. Huéspedes C . ulmi está casi totalmente limitado a especies de Ulmus y del género vecino Zelkova. Entre las especies de Ulmus, las de América del Norte son muy susceptibles (Compendio de la APS)y las de Europa algo menos; algunosolmos asiáticos,entre ellos U . pumila, U . japonica, U . parvifolia y U . wallichiana, son resistentes y se han utilizado e n intentos de producir híbridos resistentes que se puedan utilizar en Europa, América del Norte y la URSS.
La enfermedad debida a C . ulmi se denomina normalmente enfermedad holandesa del olmo. Los síntomas foliares se suelen observar desde el principio del verano, cuando las hojas de parte de la copa se marchitan, amarillean y mueren (Fig. 42). Los extremos de 105 brotes de crecimiento rápido se rizan en forma de báculo de obispo, lo que contribuye a señalar durante el invierno los árboles afectados; la parte superior de éstos aparece defoliada y los árboles mueren durante el verano o al principio de la siguiente estación de crecimiento. En la epidemia europea de los años 1920 y 1930, los árboles se recuperaban a menudo del ataque (Peace, 1960), pero desde la aparición de la cepa ‘agresiva’ la recuperación se ha hecho menos frecuente. Los síntomas internos se observan especialmente bien en las ramas jóvenes afectadas, que en secciones transversales muestran anillos de manchas pardo oscuro en el leño de primavera; si en estas ramas se separa la corteza y el leño externo lasmanchas aparecen comoestríaspardas discontinuas, estos síntomas sólo aparecen en los anillos anuales correspondientes a años en los que la enfermedad ha sido activa. Los vasos conductores y algunas células vivas se llenan con una goma parda y con tilosas incoloras en forma de vejiga; el sistema vascular de los olmos susceptibles se bloquea pronto y la marchitez de los
Cepas C . ulmi se presenta como dos cepas principales: la primera, una cepa ‘agresiva’ muy patogénica, desconocida hasta los años 1960, tiene a la vez dos razas, una forma norteamericana (NAN) y una forma euroasiática (EAN); la segunda es una cepa‘no agresiva’, menos patogénica (Brassier, 1983). Las cepas pueden diferenciarse porcaracteres culturales y por ensayos de patogeneicidad sobre olmo. Distribución geogr&?ca
c. ulmi se encuentra en Europa, América del Norte
Y partes de Asia (mapa del CM1 36). La forma nor-
Fig. 42. Ramas de olmo con distintosgrados de ataque por Ceratocystis ulmi(cortesía de la Forestry Commission, Gran Bretaña).
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Capítulo 12
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árboles afectados se debeen parte a esto y en parte a toxinas reducidas por el hongo. Epidemiología
La infección primaria sólo tiene lugar a través de heridas debidas totalmente,o casi, a las actividades de coleópteros del líber. En la mayor parte de Europa los transmisoresson Scolytus scolytus y S. multistriatus (que es también el principal vector en América del Norte), pero en Sueciatiene importancia S. laevis; en América del Norte también transmite la enfermedad Hylurgopinus r d p e s . En primavera y verano los coleópteros emergen de galerías excavadas sobre la corteza de la madera infectada, vuelan a las copas de los olmos y al alimentarse cavan surcosen las horquillas de las ramas y transmiten a muchas de estas heridas las esporas de C. ulmi que llevan en o sobre su cuerpo; posteriormente se reproducen bajo la corteza de los olmos muertos o moribundos o en madera apeada. Dentro del árbol el hongo seextiende principalmente en su forma tipo levadura y posteriormente fructifica, principalmente bajo la corteza de olmos enfermos, que separa del leño, y en las galerías de los coleópteros vectores;los coremios seforman en los tejidos recién muertos en todas las condiciones climáticas excepto las más frías. Las peritecas son especialmente frecuentes en invierno y se forman sólo cuando se encuentran juntos dos tipos de apareamiento compatibles. Muchos olmos forman injertos de raíces y sc reproducenclonalmentepor chupones de raíz, de esta forma se encuentran interconectadas por el sistema radicular poblaciones enteras de olmo, a lo largo de las cuales a menudo se extiende de forma secundaria el C. ulmi. Algunos organismos como Phomopsis oblonga (Desm.) Trav. (que interfiere con la reproducción de los coleópteros vectores) y Pseudomonas fluorcsccns (Trevisan) Migula (que reduce el credimiento de C . ulmi) ejercen cierto control biológico de la enfermedad (Webber, 1981; Ydde-Andersen, 1983). La patogeneicidad del hongo está controlada, además de por genes naturales, por otros factores, como la presencia de componentes de RNA bicatenario que se encuentran en algunosaislados de C. ulmi (Pusey & Wilson, 1982; Brassier, 1983).
en Holanda, destruyó en nueve años el 70% de los olmos, mientras que en el Reino Unido, donde se recuperaron muchos árboles, solamente se perdió un 10% de la población en unos 30 años. Las pérdidas europeas enla epidemia debida a cepa la ‘agresiva’ han sido muy importantes, y entre 1970 y 1978 se ha destruido más del 75% de los olmos en el Sur de Inglaterra; desde entonces la dispersión hacia el Norte del Reino Unido ha causado pérdidas adicionales Y en otros países (Francia, Escandinavia) han tenido lugar pérdidas importantes. En América del Norte los daños también han sido cuantiosos. Control
La grafiosis del olmo ha resultado muy difícil de controlar; las medidas de control más importantes se dirigen a eliminar los puntos de reproducción de los insectos vectores talando y destruyendo la madera y la corteza de los árboles enfermos. Los esfuerzos realizados en USA para erradicar la enfermedad poco después desu aparición fueron inútiles, sin embargo estas campañas detalas sanitarias (frecuentemente unidas a tratamientos insecticidas) a menudo han disminuido la velocidad de progreso de la enfermedad. Para que las talas sanitarias tengan su máximo efecto deben ir acompañadas de controles legislativos que impidan el movimiento de madera de olmo desde áreas infectadas a no infectadas y que prohiban la acumulación de pilas de material infestado para utilizar como leña, etc.; estos controles legislativos son muy difíciles de llevar a la práctica. En los años 1960 la cepa ‘agresiva’ del hongo se implantó en el sur de Inglaterra cuando aún se desconocía su existencia y características. Su extensión se retrasó en cierto grado mediante una campaña sanitaria combinada con una legislación adecuada, aunque esto tuvo efecto especialmente en algunaslocalidadesconpoblaciones de olmoaisladasgeográficamente de las Breas infestadas, e incluso en ellas las pérdidas han aumentado en los últimos años. El uso de insecticidas que puedan tener cierto efecto de control, comometoxicloro, se ha limitado en general por objeciones medioambientales; resultan prometedores los esfuerzos decontrol mediante la inyección de fungicidas como carbendazima o tiabendazol, aunque son tancaros quesólo se justifican sobre árboles individuales con un valor especial.
Importancia económica
La enfermedad holandesa o ‘grafiosis’ del olmo es una de las enfermedades forestales más destructoras. En los años 1920 y 1930, las pérdidas en Europa fueron muy variables; por ejemplo, en Hilversun,
Importuncia en investisucicin
Tanto en América del Norte como en Europa se está trabajando intensamente sobre la grafiosis del ol-
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Ascomyc:etes 111 mo, especialmente sobre su agente causal y sus vectores, sobre fungicidas, sobre control por el uso de árboles trampa, el uso de feromonas y arboricidas, y la selección y mejora de olmos resistentes. Los trabGos europeos se han revisado recientemente (Burdekin, 1983). PHILLIPS
Ceratocystis firnbriata Ell. & Halsted (Sinónimo: E n d o c o n i d i o p h o rfai m b r i a t a [Ell. & Halsted] Davidson) C . fimbriata forma ascosporas hemisféricas en peritecas de cuello largo, así como clamidosporas y endoconidias (CM1 141). Está especialmente extendido en las zonas cálidas delmundo (mapa del CM1 9) donde causa chancro y marchitez de varios árboles y podredumbre de tubérculos de batata. En Europa se ha señalado recientemente causando en Polonia, sobre chopo, chancros de importancia económica (Przybyl, 1984). Los experimentos de inoculación cruzada muestran cierto grado de especialización de huésped, en particular la existencia de una f. sp. platani Walker limitadaa especies de Platanus, que es especialmente destructiva para P. acerifolia (plátano de paseo) (Fig. 43). Se encuentra en el este de USA y en Francia (cerca de Marsella), Italia, Espaiía y Armenia (URSS). Causa el chancro teñido del plátano (Gibbs, 1981), los árboles enfermos muestran áreas alargadas o lenticulares ligeramente deprimidas, que posteriormente se desarrollan en chancros irregulares, rugosos y ennegrecidos; el leño afectado se tiñe de pardo rojizo o de azul oscuro, las ramas anilladas mueren por encima de los chancros y cuando se anilla el tronco muere todo el árbol. Los primeros síntomas aparecen normalmente en la copa: las hojas son de
Fig. 43. Usos radiales típicos pardo negruzcos en plátano infectado por Ceratocystis fimbriata f. sp. platani
(cortesía de A. Vigouroux).
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menor tamaño, amarillas y, a menudo, se marchitan y caen. C. fimbriata f. sp. platani es un parásito de heridas; puede dispersarse por el viento, la lluvia o insectos, pero se transmite muy principalmente por herramientas y mastics de poda contaminados; en Europa también tiene lugar cierta dispersión a través de injertos de raíz (Vigouroux, 1979), la enfermedad también se puede extender por serrín contaminado. Afecta de forma especialmente grave a los árboles sometidos a stress; el chancro ha causado daños importantes a Platanus acerifoliaen USA Y también localmente en Francia e Italia. La enfermedad se controla fácilmente limitando almínimola poda, haciéndola cuando el crecimiento es vigoroso Y la cicatrización rápida, evitando cuando sea posible otras heridas y desinfestando las herramientas entre árboles, destruyendo el serrín contaminado Y eliminando rápidamente los árboles enfermos. PHILLIPS
Ceratocystis fagacearum (Bretz) Hunt (anamorfo: Chafaraguercina Henry) causa marchitez de robles en USA y es una amenaza potencial importante para los robles europeos; es uno de los organismos más importantes sometidos a cuarentena en Europa (EPPO 6; Gibbs, 1981). Otras especies de Ceratocystis y Ophiostoma, entre ellas algunasasociadas con azuleos de la madera, tienqn anamorfos en Verticicludiella. Algunas (p. ej., O. piceaperdum [Rumbold] V . Arx, anamorfo: V. procera Kentr.) puede estar asociada en Francia con muerte progresivade pinos (Morelet, 1986).
Ophiostoma roboris Georgescu & Teodoru (Anamorfo: Craphium roboris Georgescu et al.) O. roboris se parece mucho al saprofito Ceratocystis picae (Munch) Bakshi. Se encuentra principalmente sobre robles aunque también se ha señalado en otros árboles, entre ellos abedul, olmo y pino. Se encuentra en Rumania y en la URSS, donde se asocia con una enfermedad conocida como micosis vascular del roble cuyos síntomas se parecen mucho a las marchiteces norteamericanas de roble debidas a C. fagacearum: las ramasmueren y las hojas muertas, secas, pueden caer o permanecer unidas al árbol mientras que otras se rizan y toman una coloración pardo clara. A veces los árboles afectados se marchitan bruscamente en medio del verano, se estimula el desarrollo de chupones sobre el tronco Y la parte inferior de la copa; si se seccionan
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Capítulo 12
las ramas o ramos afectados se encuentran estrías longitudinales pardas en el líber externo. Gibbs (1981) y Delatour (1986) han revisado brevemente la enfermedad. O. roboris es un parásito de debilidad que causa micosis vascular sólo en combinación con otros factores adversos, entre ellos malas condiciones edáficas, daños debidos a sequía o a insectos defoliadores o a otros hongos como Microsphaera alphih i d e s o a especies de Armillaria. Probablemente sea transmitido por el coleóptero Mesosa myops; si O . roboris se extendiera a otras partes de Europa podría dispersarse por el coleóptero Scolytus intricatus.
Hasta ahoralas pérdidas debidas ala micosis vascular han sido relativamentepequeñas y localizadas, sin embargo la enfermedad podría adquirir mayor importanciasiseextendiera a otrasáreas (EPPO 76). Para impedir esto cuando un roble se transporte desde áreas en las que se encuentra el hongo debe eliminarse la corteza, también debe secarse la madera hasta unahumedad máximadel 20% en peso,o fumigarse con cloropicrinao con bromuro de metilo. En las áreas donde hay ataques deben talarse los árboles afectados y la corteza se debe eliminar y quemar. Senecesita un estudio cuidadoso de la patogeneicidad, morfología y características culturales de O. roboris y de hongos relacionados asociados conlamicosisvascular del roblepara facilitar su identificación y evaluación como patógenos. Recientemente enla URSSse ha considerado a O. kubanicum Scherbin-Parfenenko como el más importante(Kryuokova & Plocnikova, 1982; EPPO 76). PHILLIPS
Chalara elegans Nag Raj & Kendr. (Sinónimos: Thielaviopsis basicola [Berk. & Broome] Ferraris, Torula basicola Berk. & Broome) Descripción básica
El hongo produce dos tipos característicos de esporas: i) fialoconidias producidas endógenamente en fiálidas subulatas largas (endoconidióforos) en cadenas lineares frágiles (a las que corresponde su nombre de C. elegans); son hialinas o pardo claro, de pared delgada, cilíndricas, y miden 9-16,5X33,8 pm; ii) clamidosporas (aleuriosporas), a las que corresponden los nombres Thielaviopsis o Torula, compuestas de 1-3 células basales de pared delgada subyacentes a 1-8 células pardas o negras (2157 p m x 13,5 pm). Algunos aislados producen cla-
midosporas gigantes conmuchascélulasbasales & Kiffer, 1978;
(100-140 p m x 8 - 9 p m ) ( D e l o n CM1 170).
Huéspedes C. elegans ataca a más de 120 especies de distintas familias, su importancia es máxima entabaco (y otras especies deNicotiana) y otras solanáceas (tomate, berenjena) y en algodón,leguminosas (guisante, judía enana, altramuz, soja, alfalfa), cucurbitáceas Y especialmente en ornamentales, como patógeno de plántulas en aquellasutilizadas para arriates o como patógeno radicular para las utilizadas en maceta (Chrysanthemum,Pelargonium, etc.).
Especiulización de huésped C . elegans no parece tenerninguna forma o patotipo especializado para determinadas especies o cultivares, pero muestra una variabilidad considerable, principalmente en condicionesartificiales; Stover (1950) ha descrito que en la naturaleza existen dos formas, parda y gris; la gris, causante de marchiteces, esmenos patogénica que la parda, quea veces muta a gris en el suelo. Distribución geográfka
Como hongo del suelo, C. elegans es muy frecuente en muchos países de todo el mundo. Erlfermedad C . elegans causa unaenfermedaddel tabaco denominada podredumbre negra de raíz (Fig. 44) cuyos síntomas varían mucho según el estadio de desarrollo del huésped; en el semillero las plántulas muy jóvenes pueden caer y morir y estos síntomas pueden confundirse con facilidad con los de otras enfermedades; cuandolas plántulas son mayoressu crecimiento se retrasa y las hojas cambian de color, haciéndose verde pálido hasta amarillo, las raíces se pudren y ennegrecen. En campo la enfermedad sólo se encuentra engeneral en algunas áreas y causa distintos grados de enanismo de las plantas; en el caso de infecciones graves las plantas se amarillean y florecen prematuramente, en las raíces se forman lesiones negras y el hongo sue se encuentra en ellas se identifíca microscópicamente con facilidad. La importancia de la enfermedad aumenta en suelos mal drenados, especialmente si las condiciones climáticas permanecen frías y lluviosas. En algodón (Compendio de la APS) C. elegans causa una
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Ascomycetes 111
Sistema radicular de planta de tabaco adulta afectada por podredumbre negra (Chalara elegans).
Fig. 44.
podredumbre negra de raíz, especialmente en plántulas en condiciones húmedas y frescas (principalmente en USA, perotambién se ha señalado en Europa). En hortícolas (Dixon, 1984) causa podredumbre de raíz, en la que penetra porlas heridas debidas a la emergencia de las raíces secundarias y produce lesiones moradas anegras; en consecuencia, las plantas se desarrollan mal. En ornamentales (Fletcher, 1974) produce una podredumbre de raíz de las plántulas, principalmente tras el trasplante, peroantes de la plantación al airelibre, en condiciones frescas; estípica una coloración negra de las raíces. Afecta con frecuencia a violas, guisantes de olor y delfinium. Las plantas para maceta (Begonia, Senecioxhybridus, Cyclamen: Sinningia, Kalanchoe, Pelargonium,Euphorbiapulcherrima,Primula) muestran podredumbre de raíces y de cuello, se desarrollan mal y tienen un aspecto enfermizo. Por último, aunque en general C. elegans no tiene gran importancia en plantas leñosas, estáimplicado en la enfermedad específica de replantación del cerezo y el ciruelo (Sewell & Wilson, 1975); algunos clones de patrones (susceptibles a C. elegans)se enanizan gravemente cuando se plantan en tierra que ha llevado cerezos, mientras queotros,resistentes,se desarrollan bien. Epidemiología El desarrollode la podredumbre negra de raíces depende del potencial de inóculo del suelo y de la
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patogeneicidad del aislado de C. elegans; el potencial infectivo de los suelos puede determinarse utilizando el ensayo de 'discos de zanahoria', que se ha extendido para cuantificar la infestación de C . elegans en el suelo. Las clamidosporas del parásito pueden persistir hasta 4-5 años en tejidos radiculares en suelo y hasta 3 años en el propio suelo (Lucas, 1975), pero el hongo puede vivir indefinidamente en el suelo como saprofito. La gravedad de la enfermedad depende en gran parte de la temperatura del suelo y le favorecen temperaturas bajas; el pH del suelo también es muy importante en el control de la enfermedad: a pH de5,6 o menores, hay poca o ninguna incidencia sea cual sea la temperatura; tambiéncontribuyen otras condiciones: una humedad del suelo elevada, especialmente terca del punto de saturación, favorece la enfermedad, pero el parásito es capaz dedesarrollarse en suelos relativamente secos. La gravedad de la enfermedad también está condicionada por el comportamiento delhuésped (Geneve, 1972) siendoalgunos cultivares, por ejemplo de tabaco, muy susceptibles. Importancia económica
La enfermedad es probablemente una de las más graves a que se enfrentan los cultivadoresde tabaco. En Europa, según unaencuesta reciente de CORESTA, C. elegans solamente es menos importante que Prronospora tabacina en cuantoa las pérdidas que causa y se considera comoun problema que va en aumento,situación debida en partea la aparición de cultivares resistentes al moho azul, que sonmás susceptibles a C. elegans. Además de la pérdida de producción cuando se presenta la enfermedad en campo, también se reduce la calidad de las hojas de tabaco;se han señaladopérdidas en Francia, la RFA, Italia, Polonia, España, Suiza y Yugoslavia. En Europa C. elegans tiene una importancia más bien secundaria en hortícolas pero es una de las causas más frecuentes e importantes de podredumbre radicular de ornamentales, especialmente en invernadero; la dificultad de reconocer sus ataques y diferenciarlos de los debidos aotros patógenos causantes de podredumbre de raíz hace que sea complicado determinar su importancia. Control
El método más eficaz de control en tabaco se obtiene utilizando cultivaresresistentes; se encuentran Nicotiana como fuentes deresistencia en especie de N . debneyi en las que la resistencia está controlada por un Único par de genes o en N . tabacum, en la
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Capítulo 12
que están implicados varios factores. El control es muy distinto ensemillero o en campo. En semillero una de las operaciones esenciales del cultivodel tabaco es la producción de transplantes sanos; el principal método de control es una desinfestación que elimine malas hierbas y enfermedades delsuelo. En la actualidad se utiliza menos que en el pasado el tratamiento por vapor y en general se utilizan compuestos químicos como bromuro demetilo, cloropicrina o metil ditiocarbamatosódico; también pueden dar una protección eficaz los tratamientos líquidosal suelocon benzimidazoles. Encampo, además de plantarcultivares resistentes, esesencial utilizar trasplantes libres de enfermedad,evitar trasplantara suelos alcalinos y seguirlas rotaciones recomendadasen el cultivo deltabaco,evitando otros huéspedes susceptibles. Los suelos fríos, húmedos y pesados favorecen la enfermedad y deben evitarse si es posible. Los mismos principios deben seguirse para controlar la enfermedad en hortícolas y ornamentales.
exterior mediante un cuello largo; las ascosporas, hialinas aamarillopálido,oblongas, ovoides, fusoides o sub-elipsoides, son aseptadas o uniseptadas, sin constricción o con una constricción leve en el septo. También se forman conidias (picniosporas) e nc a v i d a d e st i p op i c n i d i oe ne le s t r o m a (cf. Epidemiología más adelante). Huéspedes C . parasitica ataca en Europa principalmente aCastanea sativa;también son susceptiblesQuercus ilex, Q . pubescens y Q. petraea (Biraghi, 1951); en ensayos de inoculación artificial se ha demostrado la susceptibilidad de Fagus sylvatica a la infección por el chancro (Bazzigher, 1953).
Distribución geogrrifica
El chancro del castaño atacó de forma desastrosa a C. dentata en los USA y se encuentra en muchos DELON & SCHILTZ; SMITH países europeos (EPPO 69); España, Francia, Grecia, Italia, Portugal y Yugoslavia se han infestado Chalara thielavioides (Peyr.) Nag Raj & Kend. (sirápidamente con la enfermedad, en el área medinónimo: Chalaropsis thielavioides Peyr.) esmuy paterráneatambiénseencuentraenTurquía; recido a C. elegans, aunque se diferencia en que E. parasitica también se ha extendidoa Bélgica, produce clamidosporas simplesen vez de en cadena. Hungría y Suiza y ha alcanzado a Ucrania (URSS) Está muy extendido en el suelo como saprofito que (mapa del CM1 66). secomportacomo un patógeno más débil que C. elegans, en huéspedes parecidos. Se asocia con Elzfermedad una podredumbre de almacén de zanahorias de importancia secundaria (ennegrecimiento de la superEl efecto general del chancro es anillar y producir ficie) y también con una enfermedad de injerto en la muerte de parte delos brotes o ramas encima de rosal y nogal: el micelio negro del hongo crece por la lesión, por tanto el síntoma temprano y acusado encima delas superficies heridasde injerto y patrón de la enfermedad en un castaño maduro o en un evitando la unión; enel nogal la enfermedad se conrebrote es la aparición de ramas o brotes muertos trola con facilidad sumergiendo las heridas en forcon hojas marchitas amarillas o pardas. Los chanmalina y no es un problema en la actualidad; en el cros jóvenes normalmente son de forma elíptica al rosal no se han señalado métodos de control. La principio y tienen una superficie amarillo parda; al enfermedad ha sido más importante enAmérica del pasar el tiempo normalmente se hacen rugosos, se Norte (Compendio de la APS), en Europa sólo es agrietan, la corteza seexfolia (Lámina 17) y la parte problema de forma ocasional (Brokenshire, 1980). infectada contiene típicamente numerosascapas aplanadasdemiceliosramificadosdenominadas ‘abanicos’, cuya presencia es uno de los síntomas DIAPORTHALES diagnósticos mejores de la enfermedad, junto conla marchitezdelfollaje, los chancros y laspústulas Cryphonecfriaparasirica (Murrill) Barr fructíferas. El desarrollo de brotes de crecimiento (Sinónimo: Endothiaparasitica [Murrill] Anderrápido a partir de un punto justo inferior al área son & Anderson) anillada es otro síntoma evidente de chancro, que puede observarse en cualquier período del año. Sin Descripción básica embargo desde el principio de los años cincuenta muchos castaños afectados de chancro en Italia han El género Endothia o Cryphonectria (CM1 704) se permanecido vivos o han vuelto a crecer con chancaracteriza por estromasinmersos en la peridermis, cros queno matan porcompleto a los brotes o ramas que llevan peritecas; cada periteca comunica con el
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Ascomycfetes111 que rodean; en estos casos las lesiones del líber son escasas, la producción de picnidiosbaja y nose observan peritecas, no se desarrollan las yemas por debajo de los chancros y no dan lugara brotes. Los tejidos permanecen vivos bajo el líber debidoa que el micelio de estas cepas denominadas hipovirulentas crece externamente y a menudo no se organiza en abanicos compactos.
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tenso de las plantaciones de castaño. El chancro ha causado pérdidas importantes en cultivos Para producción de castaña y ha producido la muerte de muchas plantas, pero en la actualidad hay una disminución de la mortalidad en Italia, Suiza y Francia; aunque esto facilita una reactivación del cultivo del castano, el chancro sigue siendo una de las enfermedades vegetales de mayorimportancia económica en Europa.
Epidemiología
Las infecciones nuevas se originan de picniosporas y ascosporas; entre 15-25" C y en tiempo muy húmedo de los picnidios amarillonaranja o pardo rojizo exudan masas de esporas; se ha demostrado que un Único cirro de esporas de tamaño mediano llega a tener hasta 115 millones de picniosporas diminutas unicelulares (Heald, 1913). Cada pústula peritecial contiene 1-60 cavidades diferentes en forma de botella; las ascosporas bicelulares son disparadas al aire a través del cuello decada cavidad, que se abre al exterior en el extremo de una papila superficial; las peritecas maduras abundan más en otoño e invierno. El viento dispersa las ascosporas a menudo a grandes distancias; las picniosporas, producidas en abundancia en primavera y otoño, son diseminadas por aves, ácaros, insectos voladores o marchadores y por salpicaduras de lluvia (Russin & Shain, 1983; Wendt et al., 1983). Paraque germinen las picniosporas el intervalo de temperatura debe estar entre 30 y 38" C, mientras que la germinación de ascosporas tiene lugar entre los 18 y 38" C; las esporas se alojan en heridas, y tras 8 h (a 22" C) las picniosporas empiezan a germinar, haciéndolo más lentamente las ascosporas; tras la germinaciónelmicelio desarrollado penetra rápidamente en la corteza interna y la capa cambial. Las nuevas infeccionesparecen estar relacionadas en un amplio p o r c e n t ~ econ daños mecánicos, pero existe envidencia de que las grietas y fisuras naturales pueden ser también una vía de entrada. No está claro cómo se dispersan las cepas hipovirulentas, a pesar de su escasa producción de picnidios. Importancia económica
Puede producir muerte de brotes, ramas o de todo el árbol cuando la infección sedesarrolla en el tronco. La primera aparición del chancro en Europa se detectó en 1938 en Italia, y en 1951 muchas áreas italianas de castaño estaban afectadas por la enfermedad, que se ha extendido también a Suiza, Yugoslavia y España.Larápidaextensiónde C. parasitica en Italia puederelacionarse con lo ex-
Control
Se aconseja la destrucción de las ramas, brotes o árboles infectados para reducir el potencial de inóculo. El control químico del hongoha resultado difícil (Goidanich & Minghelli, 1966). Sería de desear el uso de castaños resistentes, aunque actualimente las esperanzas se basanen la hipovirulencia: las cepas hipovirulentas producen chancros que cicatrizan y retrasan o paran el desarrollo de otros chancros cuando se inoculan natural o artificialmente; la hipovirulencia parece transmitirse a cepas virulentas desde las avirulentas por anastomosis hifal; este sistema de control biológico, muy eficaz, se basa en la compatibilidad de las cepas hipovirulentas y sanas. En Italia la extensión natural de la hipovirulencia está causando no sólo una regresión general de la enfermedad, sino también una disminución de la mortalidad debidaa ella; en Francia Grente (1975) ha propuesto que el control biológico puede realizarse mediante inoculaciones artificiales. Importancia en investigación
La explotación del fenómeno de la hipovirulencia es un ejemplo notable de control biológico: los estudios sobre las cepas hipovirulentas han demostrado que contiene RNA bicatenario (Day et al., 1977), pero no han explicado la naturaleza o la fuente espontánea de este material, posiblemente viral, que modifica el comportamiento del hongo. Los mecanismos por los que las cepas hipovirulentas se dispersan en la naturaleza no están claros, aunque las picniosporas producidas por el hongo son una posibilidad; otra sería la dispersión por vectores como insectos u otros animales que visitan los chancros de C . parasitica. TURCHETTI
Diaporthe citri Wolf Más conocido como su anamorfo Phomopsis citri Fawcett, ataca a todas las Rutaceae, especialmente
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Capítulo 12
observado enlos USA. Las formasque causan caída a cítricos (CM1 396) y está muy extendido en todas de plántulas y muerte progresiva de coníferas jólas áreas de cultivo de cítricos. En Europa se ha venes (Picea, Pinus, etc.) también se conocen como señaladoenEspaña, Italia, Francia,Grecia, PorD . conorum (Desm.) Niessl (anamorfo: Phomopsis tugal, Chipre y la URSS. D . cirri causa melanosis occulta [Sacc.] Traverso). En manzano, peral, ce(observado muy raras veces en los países mediterezo, ciruelo y melocotonero ataca a las partes lerráneos) delas hojasjóvenes, brotes,tallos y frutos. ñosas. En los frutales de pepita la infección causa Aparecen manchas pequeñas (0,l-I ,2 mm de diáuna lesión de la corteza que está localizada y es más metro) pardo rojizas a negras, rodeadas por un halo o menos superficial, ocasionalmente se origina un blancuzco de tejido suberizado; en otros casos, si síntoma denominado ‘cortezarugosa’. En los países la HR es mayor, las manchas son lisas, ligeramente mediterráneos (Grecia) el patógeno ha causado ocadeprimidas y pardo oscuro (Yamato, 1977). La POsionalmente daños muy graves en viveros o en plandredumbre de frutos debida a D. citri es más imtaciones nuevas de peral o membrillero, con necroportante y se origina normalmente a prtir del punto de inserción del pedúnculo; la pulpa se hace más sis de corteza y leño en torno a la unión de injerto. En los frutales de hueso D . eres es causante, en dura, pardo oscura, sin perder por completo su fleprimer lugar, de una muerte progresiva, especialxibilidad. mente de las ramas o troncos más delgados; rara D . c hes i sólo un parásito débil; se necesita lluvia vez se observan ataques a los frutos. para dispersar sus conidias y permitir la infección y La fruta de pepita muestra a veces daños imporla enfermedad. En condiciones mediterráneas el clitantes; en el fruto maduro o pasado el hongo causa ma seco que predomina durante elcrecimiento y una podredumbre que normalmente aparece en la maduración de los frutos hace que las infecciones D . cirri se comporta como cavidad del final del peciolo y se extiende rápidasean raras, de forma que mente a todo el fruto; en un estadio avanzado las un patógeno claramente secundario. Puede aislarse con facilidad de ramas desecadas pero se encuentra podredumbres son blandas e hidrópicas.D. eres sobrevive como lesiones en los árboles, en las que con bastante poca frecuencia sobre fruto,y en esos aparecen picnidios con conidias a elípticas, bigucasos sólo causa podredumbredel pedúnculo. Raras tuladas, y conidias /3 filamentosas. veces se necesita un control específico aunque son El hongo sobrevive frecuentemente como saproefectivos contra éI los compuestos cúpricos (posifit0 en la madera podada, enla que, trasun período blemente mezclados con ditiocarbamatos, captan, largo en el suelo, dalugar a peritecascon ascosporas folpet, captazol, etc.) y los benzimidazoles. hialinas, fusoides, unicelulares cuando jóvenese inEl teleomorfo no se ha señalado de forma defiLa infección maduras y bicelulares a la madurez. nitiva en Europa; se diferencia con dificultad de de la madera probablemente sólo tenga lugar en inD. medusaea Nitschke, lo que ha llevado a algunos vierno a través de heridas o quizá incluso de cicaautores (Fisher,1972) a considerarle sinónimo, auntrices foliares, en general sólo ataca a los árboles que Yamato (1977) los mantiene como diferentes. debilitados. La infección del fruto tiene lugar antes D . medusaea se ha señalado causando muerte prode la recolección, puede penetrar porlas lenticelas gresiva de nogal en Italia (Vercesi, 1972). o directamente a través de la piel. Para controlar al TUSET patógeno debe hacersecualquier cosa queimpida el debilitamiento de los árboles y deben eliminarse las Diaporthe eres Nitschke fuentes de inóculo (p. ej., madera podada). En los (Sinónimo: D. perniciosa Marchal) varias veces huertos en los que se ha tratado durante con benzimidazoles se puede esperar una reducción D . eres se encuentra en todos sitios Y representa a de la presión de infección. Excepcionalmente deben un complejo específico ampliocon unaamplia gama evitarse largos períodos de almacenado. de formas específicas de huésped, cuya taxonomía KENNEL no está en absoluto clara. Se han señalado como huéspedes a más de 70 géneros de plantas, Principalmente árboles caducifolios, aunqueaparenteDiaporthe helianthi Muntanolamente también sufrendaños importantes algunas co- Cvetkovic, Mihaljcevic & Petrov níferas y herbáceas.Losautoreseuropeosdeno(Anamorfo: Phomopsis helianthi Muntanola-CvetD . perniciosa (anamorfo: minanengeneral kovic, Mihaljcevic & Petrov) Phomopsis mali Roberts) a las formas del hongo que D . helianthi forma, en residuos vegetales en los que aparecen en frutales. Ataca a las partes leñosas Y al ha pasado el invierno, peritecas de 350-450 p n de fruto; hasta ahoralas infecciones a hoja sólo se han
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Ascomycetes 111 diámetro con un cuello prominente de 350-600 p m de longitud. Los picnidios sonestromáticos, de 170320 pm de diámetro. Durante el período vegetativo el huésped, así como en cultivo artificial, sólo se forman conidias j3 filiformes; los picnidios que se han desarrollado en tallos de girasol quehan pasado el invierno producen conidias a y p. El Único huésped conocido es el girasol; la mayoría de los cultivares, híbridos y materiales de mejora ensayados hasta ahora en Hungría, Yugoslavia y Rumania son susceptibles, pero algunos de los híbridos NSH recientemente desarrollados son muy tolerantes o resistentes. El patógeno se señaló por primera vez en Yugoslavia en 1979 (AcimoviC & Straser, 1982); un año después se encontró en los USA (Herr et al., 1983);D . helianthi apareció simultáneamente en el SE de Hungría y en el NO de Rumania en 1981 y causó pérdidas importantes en Francia en 1985. Los síntomas más notables son lesiones en el tallo que se originan a partir de los puntos de unión de los pecíolos, pero normalmente el patógenoataca antes a las hojas; una parte de la hoja, limitada porvenas principales, colapsa y el hongo invade el talloa través del pecíolo. Las manchas del tallo, inicialmente pardas, se extienden con rapidez y pronto se hacen gris oscuro a negro; la parte superior de la planta infectada, por encimade la lesión que anillaal tallo, se seca. La médula a lo largo de la parte infectada se desorganiza y a consecuencia de esto eltallo hueco se rompe con facilidad. Las pérdidas de producción se deben en parte a encarnado y en parte a capítulos pequeños consemillassin desarrollar. D . helianthi también causa lesiones pardas a negras de los capítulos. Las semillas producidas en capítulos infectados llevan el patógeno. Normalmente ataca al girasol tras la floración. Las conidias j3, que se desarrollan en gran cantidad durante el período vegetativo, no germinan, al menos en condiciones de laboratorio, mientras que las conidias a y las ascosporas germinan en 2-3 h; las temperaturas cardinales son de 10" C, 27" C y 30" C (Voros & Léranthné Szilágyi, 1983). D . helianthi sólo permanece visible en residuos vegetales infectados que invernan sobre la superficie delsuelo; no se ha reaislado el patógeno, y las inoculaciones artificiales quese hicieron resultaron negativas, a partir de trozos de tallo enterrados a 5-30 cm de profundidad (Voros et al., 1983). La extensión epidémica de la enfermedad está favorecida por temperaturas moderadamente altas (25-27" C), lluvia, rocío y humedades elevadas. La realización con cuidado de labores volteadoras adecuadas entierra los residuos vegetales infectados y evita la invernación del patógeno, eliminandola fuente primariadeinóculo
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(Voros et al., 1983).El patógeno transmitido por semilla se elimina tratando a estacon benomilo combinado con mancozeb o con carboxina y oxina-cobre. Densidades bajas de plantación (unas 50.000 plantasiha) disminuyen el microclima húmedo y la extensión epidémica de la enfermedad, a la vez que facilitan un control químico eficaz con pulverizaciones repetidas de combinado de benomilo y fungicidas protectores. El patógeno también infecta a los rebrotes de girasol, por lo que es esencial erradicarlos. VOROS
Phomopsis viticola (Sacc.)Sacc. Descripción básica
Los picnidios contienen conidias a ovoides a fusoides y, en ciertas condiciones, conidias # filiforl mes, ligeramente curvadas, que no pueden germinar ni infectar. El teleomorfo Cryptosporella viticola Shear se señaló hace muchos años en América del Norte, pero no hay una confirmación reciente de que lo produzca el auténtico P . viticola (CM1 365). Debe subrayarse que anteriormente en América del Norte se consideraba que la causa de la escoriosis era P. viticola (sinónimo: Fusicoccumviticolum Reddick), mientras que enEuropa la enfermedad se atribuia a Phomaflaccida Viala & Ravaz y a Phoma reniformis Rill. & Delacr. (cf. Guignardia baccae) (p. ej., Galet, 1977); actualmente se acepta que no puede hacerse esta distinción y que entodos lugares el patógeno primario es P . viticola y las especies de Phoma son sólo secundarias. Huéspedes
P. viticola se encuentra sólo sobre Vitis vinifera(vid europea), cuyos cultivares varían en susceptibilidad; no ataca a las especies americanas y asiáticas de Vitis, pero su resistencia no se ha estudiado con detalle. Distribución geogrfica
Está muy extendida en todas las áreas de cultivo de la vid, excepto quizá en América del Sur, aunque la importancia varía según el clima y los cultivares que se planten. Erlfermedad
LOSsíntomas de excoriosis se ven sólo sobre sarmientos que están a tres-cuatro entrenudos dela
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Capítulo 12
base de la planta. AI principio de la primavera 10s primeros síntomas discretosson manchas corticales pequeñas, pardas o negras, puntiformes o lineales, que contrastan claramente en color con el verde pálido de los Pámpanos del estadio de tres-cuatro hojas. AI final de primavera y principio de verano los síntomas se hacen más característicos y Ilamativos Y se observan tres tipos de lesiones corticales: i) estrías necróticas violeta negruzco o morado oscuro, en forma deuso, ligeramente deprimidas, aisladas o confluyentes, Y de aproximadamente 1 cm d el o n g i t u d ;i i )c o s t r a sa i s l a d a sn e g r u z c a s ; iii) estructuras superficiales suberosas, pardo pálido a oscuro, estriadas (como una barra de chocolate), que afectan a más de uno-dos entrenudos. Durante el verano, cuando los pámpanosempiezana madurar y lignificar, aparecen enla corteza grietas longitudinales que siguen la línea de necrosis, y la base de los sarmientos puede anillarse. En otoño se ve un último síntoma: la corteza palidece, a menudo en manchas discretas, a lo largo de toda la longitud del crecimiento del año. P. viticola también ataca a hojas jóvenes (pecíolos Y venas principales) y al raquis de los racimos jóvenes conlesiones parecidas a las de los pámpanos jóvenes. Epidemiología
P. viticola sobrevive durante el invierno como picnidios en los sarmientos basales y como micelio en las yemas durmientes (Bulit et al., 1977); los picnidios se forman en otoñoY maduran a lo largo del invierno; la liberación de esporas empieza en febrero,pero su abundanciaes máxima en primavera durante la brotación del huésped. El micelio se limita a las primeras yemas en la base del crecimiento del año, que se infectan al formarse durante la estación anterior, y que pueden verse destruidas por el patógeno durante la brotación. La lluvia dispersa por salpicaduras a las conidias, que salen en cirros de los picnidios, y esto explica la localización de la necrosis en los primeros entrenudos de los sarmientos, los únicos que están dentro dela distancia de las salpicaduras; explica también la expansión lenta de la enfermedad en rodales. Las picniosporas germinan en los pámpanos en unas 4 h a 25" C (condiciones óptimas) o 6 h a 20" C y 8 h a 15" C; a la germinación sigue la infección en unas 5 h a 25" C (condiciones óptimas),peroentemperaturas primaverales de 15-18" C se necesita (Y es suficiente) que la superficie permanezca mojada durante un período de 7-10 h consecutivas (Bulit & Bugaret, 1975). Los pámpanos jóvenes sólo son infectables durante un período corto, desde la emergencia de
las hojas hasta su expansión; la infección tiene lugar directamente, sin necesitar heridas.
Importancia econcimica La infección en la base del pámpano causa daños importantes debido a: i) producir la muerte de las yemas infectadas o causar la formación de pámpanos enanizados que fructifican mal; ii) anillado de los pámpanos, a los que puede romper el viento o las operaciones agrícolas; los racimos atacados en el raquis se secan. En conjunto, la infección puede causar perdidas de hasta un 30% (en plantas muy infectadas) y puede también perturbar la poda, haciendo que sea necesariodejarramasmáslargas para compensar la pérdida de las yemas que no brotarán. Además no es fácil que los agricultores controlen bien la enfermedad, debido a que el ataque tiene lugar tanpronto (los cultivaressusceptibles tienen que tratarse al principio de la brotación) y tan fácilmente (unos pocos milímetros de lluvia bastan para permitir la infección). Los viñedos de áreas los quetienenmás conprimaverashúmedasson riesgos. Los cultivares varían mucho en susceptibilidad; en Francia,Cabernet-Sauvignon, Muscat de Hambourg y Syrah, Aligoté, Chasselas,Chenien, Colombard y Muscadelle son susceptibles, mientras que Carignan, Cabernet Franc, Grenache, Merlot, Riesling, Semillon, Traminer y Ugni Blanc son más bien resistentes; Pinot Meunier es casi totalmente resistente.
Control La primera medida esencial en un vivero sano es mantener sólo madera sana tras la poda, y tras ello el control químico puede daruna protección adicional; hay dos enfoques posibles al control químico (Bulit et al., 1972): el primero es destruir antes de la brotación el inóculo presente en los brotes, especialmente los picnidios superficiales Y, en cierto grado, el micelio de las yemas; se aplica un tratamiento erradicante con arsenito sódico (625 g As x hl) a sarmientos secos o secados; la eficaciadel tratamiento es máxima si llega ahumedecercon abundancia la madera (300-500 I X hl) y se realiza cuando han madurado la mayoría de los picnidios (es decir, dos-tres semanas antes del hinchado de yemas para evitar fitotoxicidades). Debe señalarse que el uso del arsenito sódico no está autorizado en muchos países europeos y que en Francia debe utilizarse en combinación con un repelente para los animales silvestres. El segundo enfoque es tratarlos
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Ascomycetes 111 pámpanos jóvenes tras la brotación para evitar la infección en el momento desusceptibilidad máxima; si se utilizan ditiocarbomatos, ftalimidas, quinonas o sulfamidas, se necesitan dos tratamientos preventivos, uno cuando el 30% de las yemas está en el estadio deemergencia de hojas, y el siguiente cuando el 30% ha llegado al estadio de expansión foliar, para cubrir de esta forma por completo el estadio susceptible. Con el fungicidasistémicofosetil-Al, en combinación con folpet o mancozeb, basta un tratamiento al principio de la emergencia de las hojas, lo que da mayor flexibilidad en cuanto al momento de aplicación y es muy eficaz (Bougaret et al., 1980). Por último es posible un enfoque fítosanitarioproduciendoplantas madres de estaquillas libres de P . viticola; el uso generalizado de estas estaquillas debería eliminar la introducción inicial de la enfermedad a un viñedo. BULIT & B U G A R E T
Phomopsis juniperivoraHahn P . juniperivora se encuentra especialmente sobre numerosas especies deJuniperus, sobre especies de Cupressus (entre ellas C. arizonica y C . macrocarp a ) , y también a veces sobreChamaecyparis, COPtomeria. Cupressocyparis leylandii, Thuja, ThrUopsis y Larix. Se ha descrito especialmente sobre JuNorte,pero niperus virginiana en Américadel también se encuentra en Europa y en Africa del Sur. Se asociacon una muerte progresiva de ramas,principalmente en vivero, pero también a veces en árboles adultos; primero se afectan los ápices de los brotes, que empardecen; posteriormentelaenfermedad puede extenderse hacia abajo por los brotes hasta las ramas, en las que puede formar chancros perennes; también puede extenderse al tronco principal, y en casos graves muere la planta entera. El desarrollo dela enfermedad está favorecido por períodos largos de tiempo lluvioso, especialmente en primavera y otoño (Caroselli, 1957). Hasta la fecha P . juniperivora sólo ha causado daños ocasionales a materia de vivero en Europa, sin embargo a veces ha causado pérdidas considerables, especialmente en viveros en Francia, donde ha afectado a muchas especies deCupressaceae (Morelet, 1982). La mejor forma de controlar la muerte progresiva por Phomopsis es realizar las labores de cultivo en material de vivero sólo durante tiempo cálido, evitar riego por aspersióny tratar, si es necesario,con benomilo (Morelet, 1982). PHILLIPS
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Phomopsis sclerotioides v. Kesteren P . sclerotioides se distingue por la ausencia de conidias p, la presencia de esclerocios y su especialización aparente a las cucurbitaceae (CM1 470). Se descubrió en Holanda en1962 (Van Kesteren, 1967) y se ha observado en el Reino Unido, Alemania, Francia, Dinamarca,Noruega y Suiza; probablemente se encuentre en la mayoría de las áreas de cultivo protegido de pepino; también se ha encontrado en países no europeos como Canadá y Malaysia. P . sclerotioides causa una podredumbre negra de raíz de pepinoscultivados en invernadero. Normalmente los síntomas se detectan al madurar los primeros frutos: las plantas se marchitan cuando la para recuperarse por temperatura del aire es elevada la noche; tras unos pocos díasla marchitez se hace permanente y en los ataques graveslas plantas mueren en pocos días, en otroscasos lasplantas se desarrollan mal y los frutos sólo se desarrollan parcialmente o maduran de forma temprana. Estossíntomas se asocian con una podredumbre deraíz que se caracteriza por dos tipos de daños:i) lesiones que constan de 'líneas zonales' oscuras de células fúngicas de pared gruesa que envuelven tejido necrosado de la raíz y que se orientan principalmente a lo largo del eje longitudinal de ésta; ii) pseudoesclerocios pequeños, oscuros, distribuidos en las células corticales, que dana las raíces un aspecto punteado. En el huésped rara vez se encuentran Picnidios. El hongosobrevive en el suelo, probablemente en forma de pseudoesclerocios, pseudoestromas o de células hifales oscuras en restos vegetales. La infección por virus del mosaico del pepinohace que las plántulas de pepino sean más sensibles a la infección radicular por P . sclerotioides, cuya infección, a su vez, hace que la debida a oidio sea más temprana y grave. P . sclerotioides es un patógeno principal en muchos países en la producción de pepinos en invernadero; se han señalado pérdidas de producción de hasta el 50%. El mejor modo de cultivar pepinossanos ensuelo contaminadoes realizar una desinfección anual por vapora una profundidad de 45 cm; el desarrollo de la enfermedad puede evitarse o detenerse con tratamientos al suelo conbenzimidazoles. En los suelos muy infestados se obtiene cierta protección injertando sobre Cucurbita fic i f o l i a , un huésped poco susceptible. Se ha recomendado la fumigación de suelos con bromuro de metilo, pero puede tener lugar una recolonización rápida Y desastrosa. El cultivo sin suelo puede ser un método de control adecuado. P . sclerotioides ha
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Capítulo 12
sido un sistema prometedor para estudiarel control biológico con microorganismos antagonistas (Gindrat et al., 1977). GINDRAT
Otras especies deDiaporthe y de Phomopsis tienen en Europa menorimportancia. D. cinerescens Sacc. (anamorfo: P. cinerescens [Sacc.] Traverso)está muy extendido y causa chancro en la higuera, penetrando a través de las heridas de poda (ViennotBourgin, 1949). D. phaseolorum (Cooke & Ell.) Sacc. se encuentra principalmente en América del Norte,dondelasformas especializadas atacan a Phaseolus lunatus y a la batata; mayor importancia tienen dos variedades sobre soja: var. sojae (Lehman) Wehmeyer (anamorfo: Phomopsis sojae Lehman),quecausa lesiones en vaina y tallo, y la var. caulivora Athow & Caltwell, que no tiene picnidios y causa chancros de tallo mucho más graves (Compendio de la APS). La var. sojae se transmite con facilidad por semilla, pero tiene una importancia práctica secundaria; actualmente se encuentra en la mayoría de las zonas de cultivo de soja de Europa, probablementeimportadaconlasemilla.La var. caulivora se considera un organismo sometido a cuarentena en Europa y se transporta con mayor facilidad sobre residuos; en la actualidad se ha senalado en Francia, España y Yugoslavia (Signoret, 1984). D. tabeola (Fr.) Sacc.(sinónimo: Caudospora taleola [Fr.] Starb.) y D. leiphaemia (Fr.) Sacc. (sinónimo: Amphiporte Ieiphaemia [Fr.] Butin) (anamorfo: Phomopsis quercella [Sacc. & Roum.] Died) son saprofitos frecuentes sobre especies de QuerCUS, en los que a veces actúan como parásitos secundarios que causan muerte progresiva de los ramos. D. woodi h n i t h (anamorfo: P. leptostromiformis [Khiin] Bubák) causa marchitez de tallo en altramuz (CM1 476); el inóculo se transporta como estromas en los restos de cosecha y en la semilla; puede causar la muerte de plántulas o formar en plantas adultas manchas amarillas en el tallo con estromas negros que llevan los picnidios y las peritecas; al final pueden infectar a vainas y semillas; se controla fundamentalmente con medidas sanitarias. D. vexms (Sacc. & Sydow) Gratz (anamorfo: P. vexans [Sacc. & Sydow] Harter) causa lesiones de hoja y tallo y podredumbre de fruto dela berenjena (CM1 338) en países cálidos; en Europa aparentemente sólo se ha señalado en Rumania. Phomopsis obscurans (Ell. & Ev.) B. Sutton (sinónimo: Dendrophoma obscurans [Ell. & Ev.] Anderson) tiene picnidios globosos o en forma de bo-
Fig. 45. Manchas en hojas de fresa debidas a Phornoasis obscurans.
tella, uniloculares, pardo oscuro o negros, con una apertura central; los conidióforos son filiformes y ramificados. Causa lesiones foliares en distintas especies de Fragaria y es frecuente en los cultivares utilizados en muchos países de Europa, Asia, América del Norte, Africa y Australia. Las manchas necróticas delas hojas son redondas o alargadas, pardas con una margenmás oscura;en condiciones húmedas puede destruir por completoa un elevado porcentGe de hojas en una parcela de fresas. El patógeno inverna en tejidos foliares infectados en forma de micelio o de picnidios. Son eficaces los ,fungicidas cúpricos y los benzimidazoles. VAJNA
Phomopsisfoeniculi sehadescritorecientemente causando un decaimiento delhinojo en Francia(Monoir & Vegh, 1981). P . cucurbitae McKeen (CM1 469) causa una podredumbre negra de partes aéreas de cucurbitáceas, quetiene una importancia muy secundaria; se diferencia de P. sclerotioides (ver éste) por la ausencia de esclerocios y la presencia de conidias p. P. theae Petch (CM1 330) se encuentra principalmente en los trópicos sobre té, causa también problemas en el Reino Unido a Rhododendron durante la propagación Y se encuentra con mayor frecuencia sobre Camellia. Fusicoccum quercus Oudem. causa un chancro de corteza en roble. Los picnidios, formados en primavera y verano, son menores (0,5-1,5 mm) que los de tipo Phomopsis, mientras que los que aparecen en otoño son mayores (hasta 3 mm), estromáticos
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Ascomycetes 111 y multiloculares; en ambos casos se forman conidias a y p. En primavera aparecen a menudo lesiones
alrededor de un ramo lateral, con una coloración amarillo rojiza; a lo largo de la estación se forma callo, que en lamayoría de los casos sella la lesión pero en otros éstas pueden irse extendiendo durante el año siguiente y pueden causar la muerte a plantones. Las lesiones pueden aparecer en los brotes de robles adultos, causando muerteprogresiva, a menudo tras un daño de helada subletal. El hongo también es saprofito en la corteza delas ramas muertas, que son por tanto una fuente de inóculo. Los robles jóvenes sonparticularmente propensos al ataque en suelos arenosos con poca capacidad de retenciónhídrica, y por tanto deben evitarse estas condiciones (Butin, 1981,1983). Fusicoccum amygdali Delacr. causa un chancro de brotes en almendro y melocotonero, especialmente en Grecia, Italia, SO de Francia y España. La infección tiene lugar principalmente en otoño por las cicatrices foliares (Jailloux & Froidefond, 1978) y en la primaveralaslesionespardas se extienden alrededor delos brotes: pueden marchitarse las porciones distales del brote debido a una toxina traslocable(fusicoccina) que causa una transpiración excesiva al estimular la apertura de estomas(Ballio, 1978). Las pérdidas debidas a muerte progresiva o a defoliaciónpueden ser bastante importantes y pueden afectar principalmente a la producción de estaquillas. Las partes infectadas deben podarse y a continuación tratar con ditiocarbonato o con captafol (Marchetti, 1977)
Cryptodiaporthe populea (Sacc.) Butin (Anamorfo: Discosporiumpopuleum [Sacc.] B.Sutton;sinónimos:Dothichizapopulea Sacc. & Briard,Chondropleapopulea[Sacc.] Kleb.) C . populeu (CM1 364) afecta a muchas especies y variedades de Populus que, sin embargo, varían mucho en cuanto asusceptibilidad; así, el chopo de Lombardía P.nigra 'itálica' es muy susceptible; ent r e los numerososálarnosnegroshíbridos P . X canadensis 'robusta' es muy susceptible, mientras que en el otro extremo P. X canadensis 'gelrica' esresistente: los choposdel subgénero Leuce tienden a ser resistentes. Las cepas de C. populea varían en cuantoa patogeneicidad(Hubbes, 1959). El hongo se encuentra en toda Europa y en el Estede América del Norte(mapa del CM1 344).
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C. populea causa una necrosis de corteza o una sarna de tronco,especialmente sobre brotesen bancales de vivero pero a veces también en árboles adultos. Produce manchas deprimidas, ovales, grises, pardas o negras, en torno a las bases de los ramos y de las ramas y en torno a las yemas. Entre mayo y octubre pueden encontrarse picnidios en las lesiones, pero elhongo se ve desplazado rápidamente por organismos secundarios. En invierno a veces se encuentran peritecas. La infección tiene lugar a través de heridas, entre ellas cicatrices de los hipsofilos (especialmente en primavera) o de las hojas (especialmente en otoño) (Gremmen, 1978) y lenticelas. Cuando las temperaturas son superiores a los 15" C hay poca infección y el hongo normalmente sólo ataca a plantas debilitadas por otrosfactores como sequía, enfermedades foliares, exceso de nitrógeno o por el choque del trasplante. C . populea causa a veces daños importantes en viveros, y en Italia y Alemania el hongo produce la muerte de un número muy elevado de árboles jóvenes, incluso después del estadio de vivero. Normalmente se puede evitar la enfermedad con una densidad de plantación adecuada en el vivero Y POdando antes de la mitad de agosto para facilitar la cicatrización de las heridas antes del final de la estación vegetativa. Si se sabe que en un área determinada la enfermedad causa problemas deben cultivarse sólo clones resistentes y las plantas pueden tratarse con un fungicida cúprico. PHILLIPS
Cryptodiaporthecastanea (Tul.) Wehmeyer (anamorfo: Discella castanea [Sacc.] v. Arx; sinónimo: Fusicoccum castaneum Sacc.) causa a veces chancro y muerte progresiva en Castaneasativa. C. salicella (Fr.) Petrak(anamorfo: Discella salicis [Westend] Boerema) causa una muerte progresiva de importancia secundaria a especies de Salix; probablmente sea el mismo que C. salicina (Pers.) Wehmeyer (anamorfo: Discella carbonacea [Fr.] Berk. & Broome) (Butin, 1958). Otrasespeciesde Cryptodiaporthe D . castanea tienen anamorfos de Diplodina. Prill. & Delacr. es la causa de un chancro y muerte progresiva de Castaneasin importancia en Europa, aunque frecuente: a menudo se encuentra asociado con C . castanea(ver más arriba)(Lanieret al., 1976) Y es posible que la relación sea más próxima. D. passerini Allescher se cita en textos antiguos (Brooks, 1953) como causante de marchitez en Antirrhinum Y otras ornamentales por infectar a la base del tallo,sin embargo no existeinformación reciente sobre este patógeno.
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Capítulo 12
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Valsa cincta Fr. (Sinónimo: Leucostoma cinctum [Fr.] Hohnel) (Anamorfo: Cytospora rubescens Fr.; sinónimo: C . cincta Sacc.) Descripción básica
V . cincta se caracteriza por ascostromas valsoides inmersos enla peridermis de troncos,ramas y ramas secundarias muertas; por separado, o a veces en el ascostroma, se desarrollan conidiomas con conidias alantoides, hialinas. Huéspedes
en cuentala información disponible debe concluirse que el decaimiento se debe a distintos factores bióticos (hongos, bacterias,micoplasmas, virus)y abióticos, que actúan juntos o por separado en combinaciones distintas, es decirla enfermedad tiene una etiología compleja. Importancia económica Las pérdidas debidas a decaimiento alcanzan el 1015% o a veces más, notablemente en Europa Oriental, pero no todas ellas se deben sólo a V . cincta. Control
V . cincta tiene una amplia gama de huéspedes que
pertenecen a los géneros Cotoneaster, Prunus, Sorbus, Swida, etc. Sin embargo, se encuentra principalmente en albaricoquero y melocotonero. Especialización de huésped Se ha descritola existencia de cepas deaislados de distintavirulencia(Helton & Konicek,1961; Rozsnyay, 1977). Distribución geogrcifica El hongo se encuentra en Europa, Asia (con exclusión de los trópicos y subtrópicos húmedos) y América del Norte. Edermedad V . cincta se considera como un parásito necrotrófico queataca aplantas dañadas (sometidasa stress), causando infección y necrosis del floema, cambium y xilema seguidas de apoplegía,muerte progresiva o chancro perenne y gomosis.
Epidemiología Las principales fuentes de infección son las ascosporas y sobre todo las conidias; sedesarrollan principalmente durante la primavera y el otoño y a veces en invierno; la liberación y distribución de esporas, y la penetración de infección del huésped, sólo tienen lugar en presencia de agua; el micelio puede sobrevivir durantelargo tiempo en estadolatente en plantas aparentemente sanas, por tanto en algunos casos la aparición de necrosis debeconsiderarse como un resultado de la reactivación de un inóculo latente cuando plantas enteras o sus partes sufren algún stress debido a factores adversos. Teniendo
Las prácticasculturales que favorecen la resistencia de las plantas son las siguientes: utilizar los cultivares adaptados a las localidades y puntos de que se trate, utilizar patrones con la compatibilidad correspondiente, manejo adecuado del suelo, fertilización mineral equilibrada,riego durante el final del verano, otoño e invierno, protección contra daños, etc. (Babian, 1980; PaunoviC, 1980). Debido a que las plantas, especialmente albaricoqueros y melocotoneros, son particularmente susceptibles a la infección durante el período durmiente, debe podarse en primavera y se recomienda (Morvan, 1977; Rozsnyay, 1977) tratar tras la poda utilizando un caldo bordelés al 2%, usar mastics protectores con fungicidas y tratar los chancros. La aplicación de captazol y benomilo durante la caída dela hoja y el final del invierno causa una reducción importante de la infección a los brotes por Cytospura (Royse & Ries, 1978). GVRTISHVILI
Además de V . cincta, varias otras especies deValsa causan en Europa enfermedades similares con chancros en frutales. V. leucostoma (Pers.) Fr. (sinónimo: Leucostoma persoonii [Nitschkel Hohnel; anamorfo: Cytospora leucostoma [Pers.] Sacc.) puede distinguirse por las dimensiones de las conidias Y por la gama de huéspedes, atacando a cerezo además de a melocotonero y ciruelo (Schrnidle et al., 1979). En la práctica las dos especies seconsideran a menudo unidas.Schulz & Schmidle (1983) han demostrado que el tamaño de la necrosis está relaciolos que nado inversamente con el número de días en la temperatura media supera los 10" C , mientras que la esporulación se correlaciona con el número de horas a 10-15" C y a una HR del 90-100%. Estas indicaciones pueden utilizarse para determinar los momentos de tratamientos, principalmente durante el períodovegetativo.Schmidle & Schulz (1978)
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Ascomycetes 111 han señalado que la mejor protección se obtiene con carbendazima+pyracarbolid, benomilo o metil-tiofanato; los dos primeros también tuvieron efecto curativo. Schulz (1981) ha obtenido una buena inhibición de V . leucostoma y V . cincta con tratamientos profilácticos con varios hongos antagonistas (p. ej., Trichoderma spp.). También se ha señalado a ambas especies atacando al manzano, especialmente a través de heridas depoda (Kastirr & Ficke, 1983) junto con otras especies: Cytospora personata Fr. y C. schulzeri Sacc. & Sydow.
Valsa sordida Nitschke (Anamorfo: Cytospora chrysosperma [Pers.] Fr.) V . sordida se encuentra sobre distintas frondosas, pero como causante de enfermedad tiene importancia casi sólo en especies de Populus. Los datos sobre la resistencia de distintos chopos a su ataque son contradictorios, aunque Bloomberg (1962) correlaciona la existencia del hongo con laresistencia a la pérdida de agua. V . sordida es frecuente en la mayor parte de Europa hasta la URSS, en las Américas, Africa y Australasia (mapa del CM1 416). El hongo, normalmente saprofito, ataca a veces como un parásito débil, causando una muerte progresiva por anillado de ramos de ramas pequeñas; también causa una necrosis del líber produciendo lesiones definidas en troncos y ramas principales. Fructifica en los tejidos muertos, en los que a menudo son evidentes los cirros conídicos dorados. Invade a través de heridas y lenticelas y puede extenderse hasta tejidos vivos a partir de partes muertas en las que crece saprofíticamente; ataca principalmente a estaquillas, a árboles jóvenes situados en lugares inadecuados y a los afectados por stress hídrico, quemaduras de sol o daños anteriores por hongos foliares; noson frecuentes los ataques importantes aunque a veces el hongo destruye muchas estaquillas o estropea la forma de los kboles viejos al inducir una ramificación excesiva y la producción de chupones. La mejor forma de controlar la enfermedad es situar los viveros y plantaciones de chopos sobre suelos fértiles con buena capacidad de retención de agua y evitar daños a plantas o densidades excesivas. Se ha recomendado (Walla & Stack, 1980) tratar con fungicidas cúpricos y con dinitroo-cresol o sumergir las plantas en thiram antes del almacenamiento invernal. PHILLIPS
Otras especies de Valsa se encuentran en árboles como saprofitos o parásitos débiles, p. ej. V. nivea Fr. (sinónimo: Leucostoma niveum [Pers.] Hohnel)
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sobre Populus y sobre Salix; V. kunzei Fr., V. curreyi Nitschke (sinónimo: L . curreyi [Nitschke] Défago) y V. abietis Fr. en distintas coníferas. Se ha sugerido que V . abietis pueda ser un agente antagonista para el control biológico de Lachnellulawillkommii sobrealerce(Dorozhkin & Fedorov, 1982)
Apiognomonia errabunda(Roberge) Hohnel (Sinónimo: Gnomoniaerrabunda [Roberge] Anersw.) (Anamorfo: Disculaumbrinella [Berk & Broomel B. Sutton; sinónimo: Gloeosporium umbrinellum Berk. & Broome) A . errabunda causa antracnosis y muerte progresiva de ramas en muchasfrondosas y está muy extendido en Europa y America del Norte; se ha considerado como un complejo de especies individuales deGnomonia en distintos huéspedes que Barr (1978) transfirió a Apiognomonia. En particular, A . errabunda sensu strictu causa lesiones foliares sobre haya; A . quercina (Kleb.) Hohnel (sinónimo: G. quercina Kleb.; anamorfo: D. quercina [Westend.] v. Arx) causa lesiones foliares y muerte progresiva enroble, mientras que A . tiliae (Rehn.) Hohnel (sinónimo: C. tiliae Rehm; anamorfo: Gloesporidium tiliae [Oudem.] Petrak) produce lesiones foliares en tilos jóvenes y a veces puede causar defoliaciones graves. La forma mejor conocida del hongo, sobre plátano, se ha denominado A. veneta (Sacc. & Speg.) Hohne1 (sinónimo: G. veneta Kleb.; anamorfo: Discula platani [Peck.] Sacc. ; sinónimo: Gloeosporium nervisequum [Fuckel] Sacc.). En la última revisión de Monod (1983) A . veneta sobre plátano se distingue como especie de A . errabunda sobre roble o haya (por tanto, incluye a A . quercina). Discula betulina (Westend.) v. Arx. (sinónimo: Gloesporium betulinum Westend.), muy extendido como causa de lesiones foliares de abedul en Europa, causa a veces defoliaciones, y sin duda pertenece al mismo complejo; sobre otros árboles (Acer, Carpinus, Corylus, etc.) se encuentran especies similares (Cannon et al., 1985).El teleomorfo se encuentra sobre hojas caídas, mientras que en hojas y pecíolos vivos se produce el anamorfo. La forma de la fructificación es variable, por lo que ha sido adscrito a anamorfos en Gloeosporidium, Discula y Sporonema (los dos Primeros corresponden al género rechazado Gloeosporium), sin embargo son sólo variantes morfológicas (dependiendo de su posición en hoja y pecíolo) de la misma fructificación conídica.
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Capítulo 12
La enfermedad más importante es la causada al plátano.EnEuropa elplátano depaseo, Platanusxacerifolia, se ve atacado con gran frecuencia, debido principalmente a lo extenso de su cultivo; sus clones varían encuanto asusceptibilidad;el plátano oriental, P . orientalis, es muy resistente. La antracnosis del plátano tiene cuatro formas (Neely, 1976):i) necrosis de yemas; el hongo produce la muerte delas yemas, que no se abren enprimavera; ii) necrosis de ramos, en la que mueren ramos enteros; iii) necrosis de brotes, en la que las yemas empiezan a abrirse pero los brotes mueren antes de que su crecimiento se complete,y esto se acompaña de caída dehojas que puede ser abundantellevando casi a la defoliación del árbol (aunque a menudo se produce una segunda brotación); iv) necrosis foliares, en las que a lo largo de todo el verano las hojas infectadas muestranzonas muertaspardooscuro bordeando a lasvenas principales. Elataque a yema, ramo y brote se origina en primavera y responde a una infección delañoanterior, lo favorecen primaveras frescas y lluviosas; los ataques de antracnosis aveces son espectaculares, pero las epidemias graves son esporádicas y a menudo los árboles afectados se recuperan, por ello el impacto de la enfermedad es relativamente pequeño. La selección de clones resistentes de P . x a c e r i f o l i a sería el mejor medio para el control futuro de la antracnosis en Europa, mientras tanto losramosenfermos y las hojas caídas debenrecogerse y quemarse. Lasplantas de vivero y los árboles pequeñospueden tratarse conbenomilo o captafol(Marchetti et al., 1984; Spies et al., 1986). PHILLIPS
Apiognomonia erythrostoma (Pers.) Hohnel(sinónimo: Gnomoniaerythrostoma [Pers.]Auersw.; anamorfo: Libertina effusa[Lib.] Hohnel;sinónimo: Phomosis stipata [Lib.] B. Sutton) ataca a cerezo y albaricoquero, en los que causa grandes manchas foliares irregulares que pueden llegar a varios centímetros de diámetro, que al principio son amarillo a rojizo y por último empardecen; los ataques graves pueden causar una defolicación prematura. Las peritecas se desarrollan sobre las hojas caídas en la superfkie del suelo y son la fuente de infección en primavera; las hojas infectadas pueden permanecer tambiénunidas al árbol. La enfermedad es especialmente importante en albaricoquero en Europa Oriental, dondese necesitacontrol químico para eliminar la liberación de ascosporas o impedir la formación de pritecas enel invierno. Los fungicidas que se aplican al cerezo contra Blumeriela jaapii controlan con facilidad a A . erythrostoma. BONDOUX
Pleuroceras pseudoplatani (Tubeuf) Monod (sinónimo: Ophiognomoniapseudoplatani [Tabeufl Barret & Pearce) es la causa de la enfermedad de las lesiones foliares gigantes del plátano, que de momento se conoce en Dinamarca, Alemania y el Reino Unido
Gnomonia leptostyla (Fr.)Ces. & de Not. (Anamorfo: Marssoniellajuglandis [Lib.] Hohnel; sinónimo: Murssonina ,juglandis [Lib.] Magnus) G. Ieptostylu ataca en general a especies deJugluns y en particular al nogal (J.regia). Está muy extendido en todas las zonas de cultivo del huésped pero su importancia varía segúnel ano y la región. Forma lesiones (antracnosis) en todas las partes verdes: hojas, pecíolos, brotes jóvenes y frutos; aparecen como manchas redondas pardonegruzcas de varios milímetros de diámetro, más pálidas en el centro; si los ataques songraves las hojas senescen y caen prematuramente (agosto-septiembre) y los frutos se secan. G. leptostyla inverna sobre hojas muertas, en las que forma peritecas; las ascosporas liberadas en primavera causan la infección primaria y las conidias formadas sobre las lesiones extienden la enfermedad durante la estación. Las temperaturas en torno a los 21" C y HR elevadas(96-100%)favorecen la infección, pero las conidias pueden sobrevivir en ausenciade agua durante al menos dossemanas (Black & Neely, 1978). Si se necesita controlarlo se recomienda dar dos tratamientos enmayo-junio, en el momento de la descarga de ascosporas; los mejores resultados se han obtenido conbenomilo (Berry, 1977), mientras que clortalonilo, maneb, dodine y los cúpricos dan todos un control similar. En Francia la enfermedad es bastante más importante que la necrosis bacteriana debida a Xanthomonas campestris pv. juglandis; los tratamientos con CObre que se aplican contra la bacteria controlan también al hongo. Algunos cultivares son muy suscepresistibles, pero no hay ninguno totalmente tente. BONDOUX
Gnomoniacomari P .K a r s t e n( s i n ó n i m o : G. fragariae Kleb. ; anamorfo: Zythia fragariaeLaibach) causa enAmérica del Norte y en algunos países de Europa lesiones foliares grandes, parduzcas la fresa (Fig. 46) y podredumbre de fruto de (CM1 737; Compendio de la APS). En condiciones húmedas y relativamente frías, o en invernadero, el hongo puede destruirel 30-50% de la superficie foliar
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Ascomycetes 111
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gresiva de pámpanos en Grecia (CM1 538); no parece haberse señalado en otros países de Europa.
Gaeumannomyces graminis (Sacc.)v . Arx & H. Olivier (Sinónimo: Ophiobolus graminis Sacc.) (Anamorfo: Phialophora radicicola Cain) Descripción básica
Fig. 46.
Lesiones en hojas de fresa debidas a Gnomonia comari.
Considerado anteriormentecomo un Ophiobolus (Pleosporales), se ha transferido en la actualidad a Gaeumannomyces (Diaportales). Su característica más destacable es la formación sobre la superficie de las raíces de gramíneas de una red de hifas pardas, a veces unidas en hebras, con hifas laterales q u ef o r m a nh i f o p o d i o s( l o b u l a d o se nl a var. graminis o sencillos en el resto) a partir de los cuales tiene lugar la penetración (CM1 381-3); también se forman fialosporas curvadas a semicirculares, y este anamorfo probablemente pueda considerarse conespecíficocon Phialopora radicicola, del que existen también en el suelo cepas no patogénicas.
y puede causar pérdidas importantes de fruto (po-
dredumbrede pedúnculo). Inverna en los tejidos foliares infectados en forma de micelio o de picnidios; en la naturaleza rara vez se encuentra el teleomorfo, que aparececon facilidad en cultivo sobre extractos dehoja de fresa.Mappes & Locher (1981) discuten los fungicidas eficaces para su control. VAJNA
Gnomonia rubi (Rehm) Winter se encuentra sobre Rubus spp., aunquetambién causa una muerte progresiva de rosas almacenadas en frío (Schneider et al., 1969). Cryptosporellaumbrina (Jenkins) Jenkins & Wehmeyer) (sinónimo: Diaporthe umbrina Jenkins) causa el chancro pardo del rosal, produciendo lesiones necróticas blancuzcas con margen morada que se oscurecen a chancros pardos punteados por los picnidios; puede anillar los tallos; se controla mediante la poda (Compendio de la APS). Melanconis juglandis (Ell. & Ev.) Groves (anamormuerte fo: Melanconium juglandisKunze) causa una progresiva del nogal, y Melanconismodonia Tul. & C. Tul. (anamorfo: Coryneum modonium [Sacc.] Griffon & Maubl.; sinónimo: C . kunzei Corda), una muerte progresiva decastaño, especialmente tras la eliminación de los chupones (ViennotBourgin, 1949). Greeneria uvicola (Berk. & Curtis) Punith. (sinónimo: Melanconium fuligineum [Scribner & Viala] Cavara) causala podredumbre amarga de las uvas en América del Norte y la muerte pro-
Huéspedes y especialización
G. graminis causa el mal del pie en muchas gramíneas, principalmente de cereales. Hay tresvariedades: var. tritici Walker, la más importante, que ataca a trigo,cebada, centenoy triticale; var. avenae (Turner) Dennis, que causaenfermedades graves en avena, así como en trigo (las ascosporas son más largas que las de var. tritici);var. graminis, que ataca especialmente al arroz, con un óptimo térmico (25-30" C) superior al de las otras dos(20-25" C) (Walker, 1975). Todas ellas atacan también a gramíneas cultivadas y silvestres. Distribución geogrcifica G. graminis se encuentra en todo el mundo donde
se cultiven cereales intensamente;la distribuciónde la var. graminis en Europa está por confirmar; se ha señalado en arroz en Italia pero podria encontrarse más extendido sobre otros cereales. Erlfermedad G. graminis ataca a las raíces en todos los estados de crecimiento; puede producir la muerte de plántulas, Pero a menudoel ataque esposterior causando enanismo Y una reducción del ahijamiento; al acercarse la madurez las plantas infectadas puedenmos-
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Capítulo 12
trar inflorescencias muertas, decoloradas, que la literatura anglosajonadenomina 'cabezas blancas'. La base de las plantas infectadas a veces ennegrece y bajo las vainas foliares se desarrollan el micelio oscuro y las peritecas; cuandolas raíces adventicias se infectan,y si el tiempoes cálido y seco, los daños son considerablesy no hay cosecha o sólo se recoge grano colapsado. Laenfermedad aparece en rodales más o menos circulares que afectan a unas pocas plantas o que pueden extenderse a casi toda la parcela. En el arroz la enfermedad se denomina podredumbre de pie o podredumbre parda o negra de vaina (CM1 381). Epidemiología
Elinóculo sobrevive como micelio saprofítico en raíces podridas y en la basede tallos infectados subsistiendo mientras duren los residuos de cosecha; así, en suelos debajo, pH en los que la actividad microbiológica es débil, la descomposición es lenta y la supervivencia del micelio larga (2-3 años); por lo mismo la supervivencia es corta en suelos alcalinos; también puede sobrevivir sobre las raíces de rebrotes de cereales o de gramíneas silvestres (p. ej., EIymus repens). La infección por ascosporas puede darse pero probablemente carece de importancia en la extensión de la enfermedad debido a la competencia con otros microorganismos de la rizosfera, del mismo modo no parece que las fialosporas tengan un papel en la infecciónen campo. Los primeros ataques se deben al micelio saprofítico, que probablemente seestimule por exudados deraíces jóvenes sensibles, la progresión posterior del hongo de raíz a raíz varía según la naturaleza del suelo. Las temperaturas del suelo de 10-23" C, pH alcalinos y suelos ligeros favorecen la infección radicular; condiciones de humedad del suelo elevadas durante la primavera favorecen el desarrollo de la enfermedad. La diseminación del inóculo desde un campo a otro es posible por suelo y residuos extendidos por prácticas agrícolas; debido a su precocidad, un campo afectado de mal de pie puede cosecharse antes que los sanos y por tanto ser fuente de contaminación para otros. Entre los muchos factores que afectan al desarrollodel mal de pie probablemente los microorganismos del suelo tengan una importancia máxima, en suelo estéril su desarrollo essiempre importante y cuando los microorganismos del suelo se destruyen en parte por un contenido en calcio demasiado elevado, o tras la supresión de malas hierbas, los daños son importantes. Las deficiencias en nitrógeno, fósforo o potasio aumentan la gravedad de la
enfermedad, sin embargo un contenido ennitrógeno demasiado alto es también malo y N amónico es mejor que N nítrico;la deficiencia de cobre aumenta la enfermedad, especialmente en cebada, de hecho cuando las plantas tienen una nutrición equilibrada el mal de pie es menos grave, del mismo modo una sobreutilización de herbicidas contra malas hierbas Y gramíneas favorecen el mal de pie, igual que el deterioro de la estructura del suelo. La gravedad de la enfermedad está influida por el cultivo precedente Y el mal de pie se presenta muy a menudo en el segundo o tercer año de sucesión de un cereal susceptible. En general la densidad de inóculo disminuye rápidamente si se introduce un cultivo de leguminosas, patatas o crucíferas (en ausencia demalas hierbas que sean gramíneassusceptibles o de rebrotes de cereales); el maíz tiene un efecto débil Y el inóculo puede sobrevivir durante un año bajo remolacha.
Importancia económica
El mal de pie nunca es importante cuando la rotación noincluyeconfrecuenciacultivossusceptibles (p. ej., trigo cada 3-4 años); por otro lado, en cereales cultivados de forma intensiva en todoel mundo (especialmente Europa, Australia, América del Norte), el mal de pie es quizás la enfermedad más grave del trigo y la cebada, dado lo difícil de su control y lo poco aparente de sus efectos. Los ataques de G. graminis se confunden a menudo con deficiencias nutricionales de distinto tipo. Es difícil estimar las pérdidas, pero pueden ser del 10-20% de o cuarto año sucesivo producción en segundo, tercer de trigo.
Control
En la actualidad el mejor método de control es la rotación con cultivosque no sean huéspedes, especialmente ahora que los herbicidaspueden eliminar a malas hierbas gramíneas que podrían mantener el inóculo entre cultivos de cereales;la quema de rastrojo tiene poco efecto, o nulo, en el nivel de inóculo. La siembra directa mantiene al inóculo en la superficie y por tanto es peor que las labores profundas. Las siembras tempranas puedenhacer que el cultivo sea mássusceptible a la infección otoñal. Todas las prácticas culturales que destruyen el equilibrio microbiológico del suelo aumentan el riesgo de la enfermedad. Por el momentono existen cultivares resistentes y es imposible utilizar plaguicidas en campo. Además de las rotaciones quizás
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Ascomycetes I11 sea posible desarrollar técnicas decontrol biológico específico; durante muchos años se ha sabido que numerososelementosde lamicrofloradel suelo ( h o n g o s b, a c t e r i a s )s o na n t a g o n i s t a sd e G. graminis, y es posible potenciar su desarrollo con abonados verdes o por adición de materia orgánica al suelo, sin embargo la mejor posibilidad de un control biológico con éxito proviene de la explicación y reproducción del ‘decaimiento del mal del pie’: en los monocultivos de trigo o cebada, traslos ataques graves de mal de pie, sigue una reducción espontánea de la enfermedad, y esto se debea modificaciones en la microflora del suelo que llevan a una reducción de la actividad del inóculo o a pérdida de agresividad del propio inóculo; pueden aislarse cepas avirulentasa partir de trigo en monocultivo y utilizar a estos patógenos débiles para protección cruzada contrael mal del pie; la protección cruzada se ha intentado en todoel mundo con bacterias (especialmente Pseudomonas fluorescens)o con hongos (cepas hipovirulentas de G. graminis o de Phialophora radicicola); los antagonistas pueden agregarse granulados a la semilla de trigo. Este método de control biológico ha suscitado nuevos problemas debido a que no funciona con la misma eficacia sobre distintos cultivares; es posible mejorar genéticamente respecto a este criterio (Lemaire et al., 1982),además la instalación de un no patógeno sobre las raíces del trigo modifica el crecimiento y desarrollo de las plantas, como en el caso de micorizas (Lemaire et al., 1979). La var. avenue también ataca a céspedes causando una enfermedad denominada anteriormente rodales de Ophiobolus; las especies más afectadas son las de Agrostis y la extensión de los rodales (p. ej. en campos de golf) es especialmente activa en años lluviosos, en suelo mal drenado y a pH elevados. A diferencia de Monographella nivalis, los rodales continúan extendiéndosedurante el verano y los síntomas de bronceado o pardeamiento son especialmente notables en condiciones ambientales cáy riegos adelidas Y secas. Se controla con drenajes cuados y utilizando fertilizantes acidificantes (Compendio de la APS).
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cipalmente en Europa Oriental (Bulgaria, Rumania, URSS, Yugoslavia) sobre ciruelo. AI final del verano se forman en ambos lados de hoja la cojinetes rojo brillante (estromas) de 1-3 cm de diámetro, con los ostiolos de los picnidios en el envés; en lashojas caídas se forman en esos estromas las peritecas durante el invierno, y en el momento de la floración las ascosporas establecen nuevas infecciones. Los daños se deben principalmente a defoliaciones prematuras y al debilitamiento consecuente del árbol. Se controla con facilidad mediante fungicidas. En Bulgaria se han señalado cultivares resistentes. Una especie relacionada,P. ocbraceum(Wah1emb) Sacc., forma manchas similares amarillas apardas enhojas de almendro y ocasionalmente causa daños importantes en países mediterráneos; en Grecia se recomienda tratar con aceites de invierno, y posteriormente con maneb o zineb, a la caída de los pétalos y 2-4 semanas más tarde. Las especies dePhyllachora causan la mancha de alquitrán de los céspedes, habiéndose descrito más de 90 especies en todo el mundo (Compendio de la APS). Son parásitos obligados que forman clípeos negro brillante, elevados, rodeados por un halo clorótico, en ambos lados de las hojasde las gramíneas; bajo el clípeo se forman las peritecas Y a través de 61 se abren los ostiolos. La infección se debe exclusivamente a ascosporas. La enfermedad está muy extendida en Europa, especialmente en localidades húmedas y umbrías, pero notiene importancia práctica. O’Rourke (1976) considera dosespecies extendidas en Irlanda,P. graminis (Pers.) Fuckel, quese encuentra sobre muchos géneros de gramíneas, y P. dactylidis Delacr.,específica de Dactylis glomerata.
Glornerella cingulata (Stoneman) Spaulding 8t v. Schrenk (Anamorfo: Colletotrichum glmsporioidesPenz.; sinónimo: Gloeosporium fructigenum Berk.,etc., ver texto)
LEMAIRE
Descripcicin básica
Polystigma rubrum (Pers.) DC. (anamorfo: Polystigmina rubra [Desm.] Sacc.) causa manchas foliares rojas o quemado de hojas de ciruelo o de otras especiesde Prunus. Seencuentra en toda Europa (p. ej. sobre P . spinosa), pero es importante prin-
En la naturaleza rara vez se ven las peritecas oscuras, Y G. cingulata aparece principalmente como su anamorfo acervular (CM1 315). Probablemente pueden considerarsecomopertenecientes a este complejo varios cientosde especies descritas Code lletotrichum Y Gloeosporium; a algunas se les han dado nombres en Glornerella. Las colonias in vitro crecen con rapidez y tienen distintos colores según la cepa; algunas cepas producen peritecas en cultivo
POLYSTIGMATALES
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Capítulo 12
con bastante regularidad, pero en general se ven acérvulos grisáceos que producengotitas mucilaginosas anaramiadas de conidias ovoides. Las temperaturas cardinales son 0-S’ C, 25-27” C y 35-37” C.
bién causan lesionesfoliares y de tallo, de poca importancia en distintos huéspedes herbáceos. Quizá deban agruparse aquíhongos con nombres como Gloeosporiurn cyclarninis Sibilia, que destruye enel capullolasfloresdelciclamen,especialmente en Italia (Viennot-Bourgin, 1949; Garibaldi, 1981).
Huéspedes y especialización
Ataca a plantas pertenecientes a numerosas familias; también se encuentra comosaprofito sobre muchas plantas cultivadas y silvestres que pueden actuar como reservorio para la infección. Las numerosas especies deColletotrichurn con esporas rectas descritas en huéspedes específicos, pueden considerarse virtualmente comoformae speciales de C. cingulata, ya que apenas se diferencian morfológicamente de C . gloeosporioides, sin embargo son entidades biológicas claramente distintas, con una gama de huéspedes específica. En algunos casos se han descrito numerosos patotipos ‘verticales’ dentro de esas formas (cf. más adelante). En café se han descrito formasespeciales para los distintos órganosdel mismo huésped, pero en Europa no se conoce una situación equivalente; sin embargo es posible, como en el caso de C. fragariae (ver más abajo), que cepas que forman peritecas con facilidad (y por tanto se conocen como G. cingulata) aparezcan y causen enfermedades muy similares a las de formas conídicas específicas de huésped; estas situaciones necesitan aclararse. Lasformas que aparecen en frutales (manzano, cerezo, almendro, peral) parecen menosespecializadas y se producen con facilidad infecciones cruzadas deun huésped a otro. G. cingulata también se encuentra sobre distintas ornamentales.
Distribución geogrcifica C. cingulata se encuentra en todo el mundo, pero en general abunda más en zonas tropicales y subtropicales que en zonas templadas.
Enfermedades
L a sp r i n c i p a l e se n f e r m e d a d e sd e b i d a s a C . cingulata se consideran más adelante bajo dos encabezamientos(podredumbredefrutos, enfermedades dehuéspedesleñosos),excepto lasantracnosiscausadas en distintos huéspedes herbáceos por especies de Colletotrichurn específicas de huésped, que se tratan por separado ( C . lindenithiaurn en judía, C . lagenariurn sobre pepino, etc.). Las formas no especializadas de C. cingulata tam-
Podredumbres de frutos
C. cingulata causa podredumbres amargas de frutos de pepitas, parecidas en muchos aspectos a las debidas a otros ‘Gloeosporium’ (cf. Peziculaalba y P . malicorticis). Las lesiones se centran en torno a las lenticelas y normalmente son de color uniforme. Aparentemente el hongo produce toxinas que dan al fruto un sabor amargo. Los acérvulos son frecuentes Y evidentes. Debido a sus requerimientos térmicos de crecimiento C. cingulata no pudrea frutos almacenados a baja temperatura y por ello tiene poca importancia práctica en Europa; su importancia es mayor en los veranoscálidos y húmedos de América del Norte y especialmente en condiciones subtropicales (en Brasil ataca al fruto, incluso en la plantación). Los tratamientosquímicos que se utilizan contra las especies de Pezicula (ver éstas) también son eficaces contra G. cingulata.
Enfermedades de huéspedes leñosos
G. cingulata ataca a distintos huéspedes lefiosos, entre ellos árboles frutalesy forestales, enparticular olivo y sauce (cf. abajo). En frutales (rosáceas) y cítricos causa chancros y muerte progresiva de importancia secundaria; posiblemente deba incluirse aquí a hongos como los denominados Gloeosporiurn amygdalium Brizi y G . lirnetticolor Clausen; en España el primero necesita controlarse químicamente sobre almendro (Palazón-Español & Palazón-Español, 1979), mientras que el segundo causa en los trópicos una marchitez de brotes de lima y en Europa sólo se ha señalado en Yugoslavia (mapa del CM1 119). En el olivo G. cingulata se ha conocido como Gloeosporiurn olivarum Almeida. La enfermedad se encuentra en todael área mediterránea y en Japón, Uruguay, Argentina, Africa del Sur y USA (California). El hongo puede atacar a fruto, hoja Y brote; el ataque principal es a la aceituna, que muestra inicialmente depresiones redondeadas; al desarrollarse el hongo las aceitunas producen un exudado anaranjado que incluye a m a s a s d e e s p o r a s (Lámina 20); posteriormente, el fruto se arruga Y seca y caeprematuramente.Las hojas atacadas
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Ascomycetes 111 muestran lesiones pardo amarillentas,cloróticas, con márgenes mal definidas en las que pueden observarse acérvulos (Zachos& Markis, 1963); en los árboles enfermos la caída de hojas puede ser importante y las ramas de 2-3 años pueden verse atacadas y morir (Martelli, 1960); en España (Mateo Sagasta, 1975) no se ha confirmado la infección a hoja y tallo, pero en Portugal Acevedo (1976) describe caída de hoja y muerte de ramos en ataques intensos de la enfermedad. Las infecciones primarias se deben a la germinación de esporasproducidas por acérvulos en aceitunas u hojas (Zachos & Markis, 1963) o en ramos de un años (Martelli, 1960). La temperatura d e germinación varía entre O y 30" C, con un óptimo a 25" C (al principiode la germinación); según la temperatura, el período de incubación varía entre 6 y 27 días, porejemplo a 15-20' C y 25" C la incubación dura 10-7 días o 6 días, respectivamente. El desarrollo del hongo a 15" C es muy lento, y a O" C se observa su inhibición (Zachos & Markis, 1959); para la germinación de esporas senecesita una HR mínima del 92%, por debajo de este valor la germinación puede tener lugar si hay condensación de agua. El período más crítico para el ataque delhongo tiene lugar en el envero, con tal de que las condiciones climáticas sean favorables (p. ej. temperatura y lluvia persistente, niebla, etc.); según estas condiciones, la exposición del olivar y su drenaje pueden ser factores importantes que determinen la aparición de la enfermedad. La incidencia también puede aumentar por el ataque de Dacus oleae, y el control de esta mosca debe considerarse especialmente en las áreas en que la enfermedad es importante. El efecto más llamativo de la enfermedad es la destrucción o daño al fruto; ladefoliación o la muerte de ramas pueden llegar a ser otros efectos de la enfermedad. La destrucción de fruto reduce su producción; cuando no sehan destruido por completo, las aceitunas enfermas dan aceite de mala calidad, mal sabor y acidez elevada. La importancia económica varía entre un país y otro y también de un año a otro; en Portugal, en 1965, las pérdidas debidas a la enfermedad superaron los tres millones de dólares (Coutinho, 1968); también se han observado pérdidas importantes en fecha más reciente (Azevedo, 1976) y,por ejemplo, en áreas de humedad relativa elevada puede verse afectada más del 50% de la producción de aceite (Valente, 1971). En Greciae Italia tambiénse han señalado pérdidas importantes; en Italia, en Puglia, era la enfermedad más importante del olivo (Martelli, 1960), sin embargo en fecha reciente la atención de los agricul-
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tores hacia ella ha disminuido (Graniti & Laviola, 1981). En laactualidad el control se basa principalmente en el uso de fungicidas, sin embargo deben considerarse otrasmedidas orientadas a reducir el inóculo y de esta forma reducir o mejorar el control químico; las primeras medidasdeben considerarseincluso antes de plantar,p. ej. la exposición y las condiciones del suelo, una aireación adecuada de las plantas y el drenaje; deberían utilizarse cultivares resistentes o al menos no muy susceptibles; cuando las condiciones no son demasiado favorables al desarrollo de la enfermedad debería considerarsea nivel local o regional el uso de cultivares de maduración tardía, que evitan la mayor parte delos danos a laaceituna. Una poda anual adecuada, donde las condiciones favorezcan una intensidad elevada de la enfermedad, puede representar un factor importante en el control al reducir el inóculo y mejorar la aireación del árbol. Los fungicidas cúpricos siguen siendo los mejores productos a utilizar, el más antiguo utilizado es el caldo bordelés; las formulaciones de cobre en aceite pueden mejorar la resistencia, lo que puede tener interés económico especialmente en las zonas más lluviosas; los fungicidas orgánicos como zineb, thiram y captan son menos eficaces que los cúpricos, al carecerde la persistencia adecuada (Martelli & Piglionica, 1961); el momento de aplicación de los fungicidas tiene importanciaen el control. En general, en Portugal y los países mediterráneos el primer tratamiento se realiza entre mediados de septiembre y final de octubre, antes de las lluvias de otono; en los lugares en que las condiciones favorecen la enfermedad se realiza un segundo tratamiento a las 3-4 semanas del primero; en algunos casos, en condiciones especiales, puede considerarse un tercer tratamiento dejando un intervalo similar, G . cingulara t a m b i é ns ec o n o c ec o m o G. miyabeuna (Fukushi) v. Arx & Miller (sinónimo: Physalospora rniyabeana Fukushi) sobre sauce; ataca a las especies de Salix, particularmente a los cultivares de híbridos de S. alba y al híbrido denominado a menudo S. americana. Se encuentra en sauce en la mayor parte de Europa,en América del Norte y en Japón;la enfermedad se denomina chancro negro. Los primeros síntomas aparecena partir de mayo en forma de lesiones foliares angulares, pardo rojizas, que se extienden a toda la hoja, que muere y se ennegrece y arruga; las hojas muertas a menudo permanecen unidas al tallo y en ese casoel hongo se extiendea él produciendo chancros ovales aplastados, a menudo limitados por una capa suberosa; la corteza de los chancros se secay agrieta,
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Capítulo 12
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Y en lostejidos muertos, principalmente en los chancros, se producen las fructificaciones del hongo. El hongo inverna como micelio en los chancros (en los que produce acérvulos en primavera) o como peritecas que se forman en otoño inmersas en los tejidos de huésped. El chancro negro se extiende rápidamente a HR elevada y temperaturas en torno a los 25" C; su importancia es máxima en los mimbres utilizados en cestería al hacer que los tallos sean quebradizos Y no puedan utilizarse; a veces destruye las estaquillas en el vivero. Sólo pueden tomarse medidas de control en vivero o en plantaciones de miembre, en las que las plantas pueden tratarse con fungicidas cúpricos o con zineb o una mezcla de captanhestan, aunque puedennecesitarse aplicaciones frecuentes, al menos cuando las condiciones climáticas favorecen la enfermedad (Diercks, 1979). BOMPEIX: JULIO; PHILLIPS
Colletotrichum lindemuthianum (Sacc. & Magn.) Scribner Descripción básica
El género Colletotrichum se caracteriza por la formación de acérvulos con conidias hialinas; en los acérvulos pueden producirse setas ocuras, lo que anteriormente se condideraba la distinciónentre Colletotrichum y Gloeosporium, sin embargo esta distinción no puede mantenerse, siendo el segundo género un complejo de muchos distintos, entre ellos Colletotrichum. Las esporas germinadas producen apresorios antes de penetrar en el huésped. C . lindemuthianum tiene esporas aseptadas de 1120x2,5-5,5 pm, con extremos obtusos; sedistingue de C . gloeosporoides por su gama dehuéspedes (Von Arx, 1957). En Brasil (Chaves, 1980) seha encontrado como teleomorfo G. cingulata, por lo que C . lindernuthianum debería considerarse como una forma específica de huésped de esta especie (cf. G. cingulata). Es heterotálico. Huéspedes C. lindernuthianum ataca a la judía común (Phaseolus vulgaris) y a varias otras especies dePhaseolus,
como P .c o c c i n e u s ,P .a u r e u s ,P .l u n a t u s , P . mungo y P . radiatus, a la carilla o chícharo (Vignu ungiculata), al haba (Vicia f a b a ) y a otros cultivos de leguminosas de menor importancia (CM1 316); sin embargo sólo tiene importancia sobre P . vulgaris.
Especialización de huésped
AI principio de siglo ya se habían distinguido sobre Phaseolus distintas razas de C . lindemuthianum; la patogeneicidad del hongo es muy inestable. Las razas, que se indican por las letras alfa a épsilon, iota, kappa y lamdadelalfabetogriego,son de hecho grupos de razas que podrían dividirse más aumentando el número de cultivares diferenciales. La mejora deuna resistencia completa a las distintas razas ha resultado complicada debido al número de genes implicados (Hubbeling. 1957) y antes o después han aparecido nuevas razascon la virulencia correspondiente. Desde que Mastenbroek (1960) describió el gen Are, éste ha sido la fuente de resistencia más importante en Europa y en otras zonas del mundo; proviene de una línea venezolana, Cornell 49-242, es fácil de incorporar a cultivares comerciales, es dominante y da unaprotección completa a lasrazas alfa a épsilon y lamda; a pesar de la aparición de las razas kappa e iota, virulentas sobre el gen Are, no se ha señalado en Europa pérdida de la protección conferida por este gen,sin embargo en América del Sur y Central aparecen en campo razas virulentas sobre él. Para uso futuro se dispone en el germoplasma de muchos otros genes de resistencia (Zaumeyer & Meiners, 1965; Schwartz et al., 1982). Distribución g e o g r e c u
C. lindernuthianum se encuentra en casi todas las áreas del mundo en que se cultiva la judía (mapa del CM1 177), excepto en zonas cálidas y secas en cultivos con riego de pie.
Edermedad
C. lindernuthianum causa la antracnosis de hojas, tallos y vainas (Fig. 47). En las hojas los síntomas son manchas rojizas y decoloraciones de venas en el envés; las lesiones tienden a ser.angulares o irradian a lo largo de las venas secundarias, posteriormente empardecen o ennegrecen. En los tallos, peciolos grandes o vainas se encuentran lesiones elípticas largashasta redondas,deprimidas, CUYO centro es pardo y cuya margen ennegrece; las lesiones en las vainas normalmenteestán rodeadaspor un borde pardo rojizo; en condiciones húmedas el centro de la lesión puede estar cubierto por una masa gelatinosa, rosada, de conidias. En casos graves causa necrosis foliar, defoliación y malformación de las vainas; las lesionesde las vainas pueden invaginarse y extenderse a las semillas, que muestran lesiones oscuras (Chaves, 1980).
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Ascomycetes 111
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ducción de semilla seca; en la actualidad casi todas las judías cultivadas en Europa para verdeoson resistentes a la antracnosis, lo que ha reducido la enfermedad a una importancia secundaria.
Control
Epidemiología
Las semillas infectadas procedentes de vainas enfermas pueden transmitir la enfermedad de un año al siguiente; en condiciones húmedasel hongo puede esporular sobre las plántulas infectadas y extender la enfermedad a todo el cultivo; las temperaturas moderadas favorecenla antracnosis. Además de en la semilla elhongopuedeperpetuarse en la paja infectada, perosólo si ésta permanece seca; encondiciones naturales, conhumedad y temperatura fluctuantes, C. lindemuthianum sobrevive mal en material vegetal muerto, por tanto sólo tiene importancia práctica la transmisión por semilla (Tu, 1983). Importancia económica
Antes de la introducción de cultivares resistentes la antracnosis era una de las enfermedades más importantes de la judía, a menudo la primera entre las debidas a hongos, y esta sigue siendo la situación en países en los que no se utilizan extensamente los cultivares resistentes. En teoría, en condiciones húmedas y templadas, puede significar el fracaso total de la cosecha; en el caso de la judía verde, tanto de vainas redondas como aplanadas, incluso ataques pequenos representan pérdidas importantes, ya que en este cultivo una ímica lesión en una fracción de las vainas basta para que la pérdida económica sea total; evidentemente éste no es el caso en la pro-
Existen tres opciones distintas para controlar la enfermedad: ¡) control químico durante la vegetación del cultivo; ii) uso de semilla limpia (lo que incluye tratamientos fungicidas a la semilla para proteger la planta); iii) uso de cultivares resistentes. Los fungicidas normales pueden protegerel cultivo, sin embargo, cuando las condiciones favorecen la antracnosis, deben aplicarse con regularidad lo que hace el tratamiento costoso y genera riesgo de residuos; en Europa no se practican y a a escala apreciable los tratamientos en campo, ya que existen métodos más eficaces de controlar la enfermedad. El uso de semilla limpia es de la máxima importancia; en los USA puede cultivarse la semilla en el Oeste, donde no se encuentra la antracnosis, pero en Europa el clima favorece en general a la enfermedad, y por tanto la semilla de calidad se produce con frecuencia en otros continentes, p. ej. Africa Oriental, pero incluso allí no se garantiza que esté libre de enfermedad; la transmisión de la antracnosis (y de otras enfermedades) por la semilla puede evitarse tratándola con fungicidas sistémicos. Desde la descripción y el uso posterior del gen dominante Are la resistencia a la antracnosis ha resultado ser muy eficaz en el control.
Importancia en investigación
Las leguminosae han representado un papel principal en la investigación sobre fitoalexinas y los tejidosdejudía producenvarias, p. ej., faseolina, como respuesta a la infección; en los cultivares resistentes el nivel de fitoalexinas requerido para detener al patógeno se alcanza rápidamente y el progreso de este selimita a unas pocas células; incluso en los cultivares susceptibles, donde la colonización inicial puede tener éxitoy producir lesionesde tejido colapsado de algunos milímetros de diámetro, los estímulos que de ella emanan bastan para inducir a las células sanas vecinas a producir fitoalexinas en cantidadesque limitan laextensión de la lesión (Theodorou et al., 1982); el hongo en el tejido de la lesión permanece detenido, pero no muere. El sistema P . vulgarislC. lindemuthianum es un instrumento excelente para investigar la especificidad de la interacción huéspediraza del patógeno en la in-
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Capítulo 12
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ducción de la producción de fitoalexinas no específicas. GERLAGH
Colletotrichum lagenarium (Pass.) Ell. 81Halsted C. lagenarium es el agente causal de la antracnosis de las cucurbitáceas; estámuy extendido en Europa, Asia, Africa, Australia y América del Nortey causa pérdidas considerables enpepino, melón, calabacín Y sandía. El patógeno setransmite por semilla, aunque puede permanecer al menos un ano en restos de plantas enfermas en el suelo; también hay cucurbitáceas silvestres susceptibles.El principal síntoma de la enfermedad es la aparición de lesiones foliares amarillo pálido hasta amarillo, hidrópicas, que posteriormente empardeceno ennegrecen (sandía) con márgenes irregulares; los peciolos y tallos también se ven afectados y desarrollan estrías alargadas, deprimidas, o grietas, que llevan a la desecación de las hojas. Tambiénataca a frutos jóvenes, que no se desarrollan normalmente y a menudomueren; la infección de frutos más maduros lleva a la aparición de lesiones oscuras que pueden ser importantes, especialmente en la sandía. En condiciones de humedad elevada resulta evidente la prolos acérvulos ducción de masas rosa anaranjado en sobre los tejidos afectados; por tanto,el tiempo lluvioso o húmedo facilita la dispersión del patógeno y la extensión de la enfermedad. Se han descrito varias razas patogénicas del hongo y se dispone en la actualidad de cultivares resistentes de pepino y sandía. Además puede obtenerse un control suficiente con medidas que incluyen rotación de cultivos con huéspedes queno sean cucurbitáceasy tratamientoconditiocarbomatos, clotalonilo,benomilo, metil-tiofanato o carbendazima; sin embargo tras un uso continuado defungicidas sistémicos pueden aparecer cepas resistentes. TJAMOS
Co//etotrichumtrflo/ii Bain & Essary es unaespecie de esporas rectas, causaprincipal de la antracnosis de la alfalfa en Francia (Raynal,1977),Italia, Europa Central y laURSS. Las lesiones de tallo pueden anillar y matara éstos y extenderse a la corona matando a toda la planta (Compendio de la APS). Un síntoma evidente son los tallos muertos, color de paja o blancos. El hongo sobrevive en la corona y la maquinaria de recolección puede extenderlo. Las condiciones cálidas y húmedas lo favorecen y por ello tiende a no ser importante en el Norte de
Europa (O’Rourke, 1976). También ataca al trébol, principalmente a Trlfolium pratense. Se dispone de cultivares resistentes. Otra especie,C. destructivum O’Gara, con conidias más largas y ligeramente curvadas,es menospatogénico (Raynal, 1977) pero puede causar cierta defoliación; se aísla principalmente de hojas de plantas con otras enfermedades (Verticillium albo-utrum, Phoma medicaginis). Una tercera especie, considerada como C. graminicola (ver éste) o como C. truncatum (ver éste), también se encuentra en estas leguminosas, aunque es muy poco patogénica.
Co//etotrichum/ini(Westerd.)Tochinaicausaentodo el mundo antracnosis del lino (mapa del CM1 159), se transmite principalmente por semilla pero también puede extenderse de planta a planta. Le favorece la HR elevada y produce en los cotiledones pequeñas lesiones amarillas que empardecen; en el cuellolaslesiones varían de naranja a pardo negruzco según el estado del cultivo. El hongo puede extenderse a las cápsulas, que deforma, y de ahí a las semillas. JOUAN
Colletotrichum acutatum Simmonds C. acutatum se distingue de otras especies de Colletotrichum principalmente portenercierta proporción de conidias típicamente agudas en ambos extremos y relativamente estrechas (2,5 pm de ancho), sin embargo es muy variable y no es necesariamente fácil de distinguir de los C . gloeosporoides (anamorfo de: Glomerella cingulata, ver éste) no especializados. No se ha senalado un estado perfecto de C. acutatum (CM1 630). Se ha detectado en más de 20 géneros y muestra cierta especialización de huésped, habiéndose designado a los aislados de pino como C. acutatum f. sp. pinea Dingley & Gilmour. La situación del hongo en Europa permanece confusa. Ataques recientes de rizado de hoja en la anémona cultivada (Anemone coronaria) en Francia, Holanda,Italia y el Reino Unido se han adscrito a este patógeno, aunque algunos consideran al hongoimplicadoidénticoa C. gloeosporoides (Linfield & Price, 1983); esta enfermedad de la anémona se había senalado previamente en Australia (Woodcock & Washington, 1979); los síntomas son enanismo, distorsión de hojas Y colapso de los escapos florales; en Australia C. acutatum se describió originalmente en fresas enmaduración Y en frutos tropicales (Simmonds, 1965); la enfermedad de la fresase denominómanchanegra. En Florida
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Ascomycetes 111 (USA) unaespecie claramente distinta, C. fragariae (ver éste), causauna enfermedad similar de la fresa, aunque C. acutatum ha sido interceptado en el Reino Unido en plantas de fresa importadas de California (USA). C. acutatum f. sp. pinea es la causa de la enfermedad del cayado germinal de Pinus radiata y de otras especies de Pinus en viveros en Nueva Zelanda (Dingley & Gilmour, 1972), así como en Australia, Chile y Kenia. El hongo puede sobrevivir durante al menos dos años en forma de apresorios o clamidosporas en restos de pinos en el suelo. El control del rizado foliar de la anémona implica desinfectar los corrnos y tratar las plantas con ditiocarbomatos o con una mezcla de captan o captafol con benomilo o carbendazima; estos fungicidas también controlan al patógeno en fresa, y en pino se ha utilizado una mezcla de captankarbendazima o diclofluanida con aceite. COOK & DICKENS
Colletotrichum fragariae A. N. Brooks causa POdredumbre de estolones y antracnosis de frutos en el SE de los USA, mientras C. dematium y varias cepas deC. gloeosporoides sólo causan antracnosis de fruto. C. fragariae probablemente deba considerarse parte delcomplejo G . cingulata, aunque de estolones podridos de fresa se han aislado cepas que producen peritecas de distinta morfología y aspecto (Compendio de la APS). La antracnosis de la fresa se ha detectadorecientemente en Europa (Francia) y puede suponer una amenaza, aunque adn es necesarioaclararquéhongosestánimplicados (cf. C. acutatum). C . tabacum Boning causa la antracnosis del tabaco, que se ha señalado en Alemania (mapa del CM1 307), aunque es importante principalmente en Africa del Sur. Glomerella gossypii Edgerton (anamorfo: Colletotrichum gossypii Southworth) se encuentrapróximo al complejo de C.cingulata. Es un patógeno del algodón, transmitido por semilla, que causa antracnosis de plántulas Y podredumbre de cápsula; las cápsulas muy atacadas se momifican y no se abren Y SU fibra es de baja calidad. El tratamiento de semillas elimina prácticamentela fasede plántula, pero la podredumbre de cápsula puede ser un problema en las áreas productoras de algodón con mayor pluviometría. En Europa sólo está establecido en Bulgaria Y Rumania Y es una amenaza a los otros Países sue cultivan algodón (EPPO 71). G . glycines (Hori) Lehmann& Wolf, con conidias rectas cortas, se distingue de Colletotrichum truncatum(ver este), más importante, Y causa también antracnosis de la soja. Atacaprincipalmente a plantas maduras(Com-
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pendio de la APS) y se ha señalado en España(Signoret, 1964).
Colletotrichum coccodes (Wallr.) Hughes (Sinónimo: C. atramentarium [Berk. & Broome) Taubenhaus) C. coccodes difiere del tipo C . gloeosporoides por sus conidias largas y rectas formadas en acérvulos, con extremos atenuados, y por la formaciónfre-
cuente de esclerocios que pueden tener setas (CM1 131). C. phomoides (Sacc.) Chester se utiliza a veces como nombre para la forma que aparece en frutos, aunque probablemente sea un sinónimo (Messiaen & Lafon, 1970). La gama de huéspedes incluye a especies de 13 familias,principalmente Solanaceae, Cucurbitaceae y Leguminosae. Es un patógeno relativamente poco especializado, aunque hay variación de morfología y agresividad entre aislados (Chester & Hornby, 1965). Estádistribuido en todo el mundo (mapa del CM1 190). C. coccodes causa punteado negro de tomate y patata, y antracnosis de fruto y podredumbre de raíz de tomate y otros huéspedes (Fig. 48). Los ataques pueden producir marchitez. Es un hongo del suelo que sobrevive como esclerocios en raíces en descomposición Y otros restos; puede transmitirse por tubérculos de patata infectados y se encuentra en semillas de tomatey berenjena(Kendrick & Walker, 1948; Porta-Puglia & Montorsi, 1982); la infección puede extenderse por conidias transportadas por el
Fig.
48.
Esclerocios Y podredumbre de raíz de berenjena debidos a Collerotrichum coccodes.
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Capítulo 12
agua (Davet, 1971). C. coccodes es un patógeno secundario, pero puede causar pérdidas gravesen condiciones de cultivo inadecuadas; se ha señalado la podredumbre de raíz en tomates cultivados hidropónicamente (Schneider et al., 1978). El control incluye rotaciones, esterilización de suelo, eliminación de restos, utilización de semilla y tubérculos sanos. La infección de frutos de tomate puede evitarse con entutorados,acolchados o tratamientos (con captafol, clortalonilo,maneb). En tomate se conocen fuentes de resistencia, probablemente poligénicas (Dixon, 1984). PORTA-PUGLIA
Colletotrichum dematium (Pers.) Grove es una especie principalmente saprofítica, con conidias cortas y curvas; se ha señalado causando antracnosis de tomate (cf. C. coccodes)y un número de especies muy similares son patógenos de plantas. C. truncaturn (Schwein.) Andrews & Moore (sinónimo: C. dernatium var. truncaturn [Schwein.] v. Arx) causala antracnosis dela soja, que,en cuanto a biología, se parece a la de la judía (Compendio de la APS; Signoret, 1981); se ha señalado en Francia, España, Yugoslavia y puede extenderse con la semilla (Signoret, 1984); quizá se encuentre más extendido y no específicamente sobre soja (p. ej., en alfalfa). C. dematium f. sp. spinaceae (Ell. & Halsted) v. Arx (sinónimo: C. spinaceae Ell. & Halsted) causa una lesión foliar de espinaca transmitida por semilla y se encuentra en Francia, Alemania e Italia (Messiaen & Lafon, 1970). C. capsici (Sydow) Butler & Bisby causa antracnosis de pimiento, principalmente en países cálidos (CM1 317). C . circinans (Derk.) Vogl. (sinónimo: C. dernatium f. sp. circinans [Derk.] v. Arx) causa ocasionalmente antracnosis de las cebollas de piel blanca; los estromas que se forman por debajo de la cutícula de las escamas externas crecen en condiciones húmedas de almacén hasta dar manchas ahumadas, en consecuencia deben ajustarse las condiciones de almacenado (Messiaen & Lafon, 1970; Dixon, 1984); en cualquier caso los cultivares con piel coloreada son resistentes debido a la acumulación de catecol y ácido prototatecuicoen las escamasexternas (el ejemplo clásico de compuestos antifúngicos preformados; Link & Walker, 1933). Glomerellagraminicola Politis (anamorfo: Colletotrichum graminicola[Ces.] Wilson) se encuentra en
gramíneas en general y está muy extendido en Europa, causa lesiones ovales en las vainas y hojas inferiores de trigo y cebada parecidas a la mancha ocular hasta que aparecen los acérvulos, con coni-
dias en forma de creciente (CM1 131; Compendio de la APS). Sobrevive en restos de cosecha, en el suelo o en gramíneas silvestres. No tiene prácticamente importancia económica con lasprácticas culturales modernas; a nivel mundial tiene mayor importancia en maíz y sorgo, en los que puede producir necrosis foliares, muerte de ápices y podredumbre de tallo (Compendio dela PS); en general en Europa los cultivos no parecen verse muy afectados, aunque se han señalado ataques graves en Yugoslavia (Milatovi6 et al., 1983). C. grarninicola también es muy frecuente en céspedes, en los que coloniza tejidos senescentes y , en ciertas condiciones, produce la muerte de rodales (Compendio de la APS). Microdochiurn bolleyi (ver éste) causasíntomas similares Y forma acérvulos parecidos con conidias en forma de creciente, pero sin setas (Compendio de la APS). C. grarninicola también puede aislarse de distintas Raynal leguminosas (p. ej. alfalfa),pero en este caso (1977) lo considera como especialmente saprofíto y t a m b i é nc o m op r á c t i c a m e n t es i n ó n i m od e C . truncaturn (veréste). G . tucumanensis (Speg.) v. Arx & Miiller (anamorfo: C. falcatum Went) también se parece mucho (CM1 133), pero ataca principalmente a la cana de azúcar en los trópicos y a Cortadeira en Europa (mapa del CM1 186).
Magnaporthe grisea (Hebert)Barr (Anamorfo: Pyricularia grisea [Cooke] Sacc. y Pyricularia oryzae Briosi & Cavara) Descripción básica
El hongo se caracteriza por conidias obpiriformes, redondeadas por debdo, atenuadas por amba, y hialinas o verde pálido, dos a multiseptadas, producidas individualmente o en puntos decrecimiento sucesivo del conidióforo; miden unos 20-26~810pm según el aislado y las condiciones de crecimiento. El nombre deanamorfo P . oryzae seha utilizado para el hongo que aparece en arroz, diferenciándolo de P . grisea, descritoanteriormente (sobre Digitariasanguinalis), y que se encuentra sobre otros cereales y gramíneas. Sin embargo en la actualidadmuchos autores consideran indistinguibles ambas formas, aunque a veces retienen el epíteto oryzae por conveniencia. La identidad de las dos especies está apoyada en el hecho de sue el teleomorfo que se obtiene en cultivo apareando aislados de P . oryzae de arrozy especies dePrricularia de mijo y de otras gramíneas se adecúa a Magnaporthe grisea, obtenido anteriormente por Hebert (1971) en un cultivo de dos aislados de P . grisae de D . sanguinalis (Yaegashi & Nishara, 1976). Los au-
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Ascomycetes 111
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Asuyama (1963) sugirió una división de P . oryzae en 11 formae speciales en base al huésped; sobre un conjunto internacional de cultivares diferenciales de arroz se ha demostrado la existencia de más de 200 razas patogénicas de P . oryzae (Atkins et al., 1967; Ling & Ou, 1969), sin embargo no puede aplicarse a esteorganismo un concepto rígido deraza, puesto que debido a heterocariosis permanente pueden producirse nuevas razas a partir de una única conidia (Ou, 1985).
y otros países asiáticos (IRRI, 1963). El patógeno produce manchas o lesiones en las láminasfoliares, nudos, partes de la panícula y grano y, con menos frecuencia, en la vaina foliar. En las hojas las lesiones comienzan como puntos pequeños, amarillentos, hidrópicos, que encondiciones húmedas crecen con rapidez hasta 1-1,5 cm de longitudy 0,3-0,5 cm de anchura, y se hacen elípticos, más o menos puntiagudos en los extremos; las márgenes normalmente son pardas a pardo rojizo y el centro a menudo gris o blancuzco; la forma y el color de las lesiones varían, sin embargo, según las reacciones varietales y las condiciones ambientales. Los nudos ennegrecen cuando se infectan y a menudo se rompen. En cualquier parte de la panícula puedenaparecer también lesiones pardas; si se infecta la base de la panícula normalmente el tallo se rompe por ese punto y las partes superiores de la planta se vuelven pardo grisáceo, como si se hubieran quemado, de ahí el nombre de 'brusone' que tiene la enfermedad en Italia y en otros países europeos. Las plantas atacadas entre los estadios de plántula y de ahijamiento máximomueren a menudo (Baldacci, 1971; Ou, 1985).
Distribución geogrrifica
Epidemiología
P . oryzae está muy extendido en todas las regiones de cultivo de arroz; en Europa se ha señalado no sólo en las zonas mediterráneas (Italia, S de Francia, Grecia, Yugoslavia, España y Portugal), sino en zonas tan septentrionales como Bulgaria, Hungríay la URSS (mapa del CM1 51).
La infección se debe a conidias que pueden encontrarse en el aire durante todo el año en las regiones tropicales, en las que en un mismo año pueden Ilevane a cabo varios ciclos de cultivo de arroz; en las zonas templadas el patógeno invernante en el rastrojo del arroz, en pacas de paja o en granos, forma conidias que pueden encontrarse a lo largo de toda la estación vegetativa (normalmente, de abril a octubre),germinan sobre plantas susceptibles y forman apresorios, cuyos tubos germinativos penetran a través de los estomas o directamente a través de lacutícula. Para lagerminación se necesita presencia de agua y para la penetración, humedad vecina a la saturación; el período mínimo de rocío para la infección es de 5-8 h a 25-26" C y de 9-10 h a 21" C; las temperaturas óptimas para germinación y penetración son algo inferiores a 28" C y 21-24" C, respectivamente; el período de incubación oscilaentre 4-5 días a 26-28" C y 7-8 días a 22" C; a HR menores del 93% no esporula. Las lesiones grandes producen cada noche 2.000-6.000 conidias durante unas dos semanas, por tanto en los campos gravemente infectados, y especialmente en los semilleros, se encuentran números inmensos de conidias. Todos los factores que debilitan a las plantas, como variaciones bruscas de temperatura o riego con agua a temperaturas excevisamente bdas, las hacen más
toresjaponeses utilizan el nombre Ceratosphaeria de grisea. Huéspedes
P . orizae sensu lato se ha señalado en una amplia gama de gramíneas, entre ellas cereales (arroz, cebada, avena, panizo, panizo de Daimiel y mijo) y pratenses (Agropyron,Agrostis,Alopecurus, Dactylis, Digitaria, Echinochloa, Holcus, Phalaris, Poa, Setaria, etc.). Especialización de huésped
Eltferrnedad P . oryzae causa el quemado del arroz (Fig. 49), muy extendido, estudiado con detalle por primera vez en Italia (Farneti, 1921) y más recientemente en Japón
Fig. 49. Pyricularicr
oryzae
en hojas de arroz
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Capítulo 12
susceptibles al ataque del patógeno; también favorece la enfermedad un nivel elevado de nitrógeno, por lo que es un factor crítico en el cultivo de cultivares de arroz dealto rendimiento, con los que se insta a los agricultores a aplicar grandes dosis de fertilizantes nitrogenados para obtenerrendimientos máximos. Importancia económica En muchospaíses asiáticos se considera a P . oryzae como la amenaza más importante a la producción de alimentos; en los años 1930-1940 fue causa de hambrunas en distintos distritos de Japón.En Italia, donde se cultiva arroz en unas 180.000 ha produciendo más de un millón de toneladas, se señalan normalmente reducciones medias de producción del 3-5%, no siendo infrecuentes pérdidas de hasta el 30%; afortunadamente en los últimos años el aumento de los conocimientos sobre la relación entre fertilización y gravedad de la enfermedad y la disponibilidad de cultivares resistentes al quemado (ver más adelante) han colaborado a reducir las pérdidas debidas al patógeno. Control Se sugieren los siguientes métodos de control: quemar los rastrojos de los cultivos enfermos, evitar fertilizar con altos niveles de nitrógeno,evitar el riego con agua a una temperatura demasiado baja, tratar la semilla con fungicidas y utilizar cultivares resistentes. Para el tratamiento a la semilla se han sustituido los fungicidas organomercúricos y los antibióticos por benomilo y por otros nuevos sistémicos como edifenfos y triciclazol (Froyd et al., 1976); este último parece ser muy interesante, dado que al inducir resistencia en el huésped da un buen control hastala emergenciade la panícula, momento enque normalmentedisminuye la infección. Los tratamientos foliares, muy utilizados en Japón, no se aplican en el S de Europa debido a razones económicas y sociales. Entre los cultivares de arroz utilizados ampliamente en Italia se consideran susceptibles Maratelli, Balilla, Vialonenano y Arboria, y Roma,Razza 77, Cripto y Argo se consideran como suficientemente resistentes, incluso en suelos con un nivel elevado de nitrógeno. En el centro de investigación delarroz del Instituto Italianodel Arroz (ENR), Mortara, se está llevando un trabajo intenso demejora para obtenercultivares adecuados a las condiciones europeas, utilizando ampliamente como fuentes de resistencia Roncarolo y Gigante Vercelli y tratando de superar lasdificultades de transferir las fuentes de resistencia que se encuen-
tran en las subespecies indica a combinaciones de indicaxjaponica; sin embargo, en el trabajo de mejora se necesita tener en cuenta la elevada variabilidad, ya señalada, de P . oryzae. CASTELLAN1
Magnaporthe salvinii (Cattaneo) Krause & Webster (sinónimo: Leptosphaeria salvinii Cattaneo;anamorfo: Nakafaea sigmoidea Hara) causa podredumbre de tallo del arroz (CM1 344) y se encuentraprincipalmente en su estadio esclerocial (Sclerotium oryzae Cattaneo), que se forma en los tejidos infectados y sobrevive en el suelo, y puede transportarse por el agua del riego. Infecta a las raíces y a las vainas de las hojas inferiores, tanto en estado de plántula como en plantas maduras, y causaencamado y muerte de cierta proporción de las plantas infectadas. Tiene importancia principalmenteen países tropicales (mapa del CM1 448) y tiene cierta importancia en Francia (Camargue) (Bernaux, 1977), Italia (donde se hacen pruebas de resistencia; Moletti et a l . , 1983) y España(Marín-Sánchez & JiménezDiaz, 1981). Gibellina cerealis Pass. causa mal de pie blanco en trigo (CM1 534), extendiéndose exclusivamente,por medio de ascosporas. Se encuentra en Italia Y en EuropaOriental(Bulgaria,Hungría,Rumania, URSS), pero tiene una importanciamuy secundaria.
SPHAERIALES
Rosellinia necatrix Prill. (Anamorfo: Dematophora necatrix R. Hartig) Descripción básica
R . necatrix es muy parecido a otras dos especies europeas deRosellinia, R . aquila y R . quercina (ver éstos). El micelio de las tres especies se caracteriza por la dilatación que se observa en muchas células cerca del septo. R . necatrix puede distinguirse de las otras dos especies por el distintotamaño de ascas y ascosporas, sus características culturales y su amplia gama de huéspedes. Huéspedes En Europa R . necatrix se encuentra sobre muchas plantas leñosas: vid, olivo, cítricos, higuera, frutales (manzano, peral, cerezo, albaricoquero), chopo, morera,pequeñosfrutos (grosellero, frambueso, fresa), arbustos de flor (rosa, jazmín, lavanda, mimosa) y también enornamentalesnoarbustivas (narciso, peonía, begonia, violeta, ciclamen, clavel).
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Ascomycetes 111 Especialización de huésped N o existe especialización de huésped; los aislados procedentes de manzano, cerezo, fresa, peonía y jazmín son capaces de infectar a estos cinco huéspedes con la misma eficacia. Distribución geográjka R . necatrix se ha señalado en Europa en la RFA, Gran Bretaña, Francia, Suiza, Italia, Portugal, España,Grecia, Hungría, Chipre, Yugoslavia, Rumania, Bulgaria. Parece ser más frecuente en áreas con un clima mediterráneo u oceánico que en aquellas con clima continental; fuera de Europa se ha señalado a menudo en Israel y Japón y en altitudes elevadas en India e Irán. Enfermedad R . necatrix causa una podredumbre de cuello y raíz que se conoce como podredumbre blanca de raíz, lo que indica, como el nombre francés ‘pourridié laineux’, el micelio lanoso y blanco queaparece alrededorde las raíces afectadas. Es un parásito facultativo capaz de sobrevivir y crecer en suelo en ausencia de huésped. En huéspedes herbáceos invadetodaslas partes subterráneas; en huéspedes leñosos (a diferencia de Armillaria mellea, ver éste), permanece localizado en el líber (parénquima, floema y cámbium) y posiblemente también en la médula, pero no coloniza los tejidos lignificados; en el líber aparece en forma de numerosos abanicos blancos digitados pequeños que, junto con las láminas miceliares externas blancas o grisáceas,permiten distinguir a R . necatrix de Armillaria spp., cuyos abanicos son mayores, más continuos y se localizan en el cámbium. Los árboles atacados por R . necatrix muestran en distinto grado cambios de coloración y muerte progresiva, junto con una disminución del crecimiento; estos síntomas pueden atribuirse en parte a la destrucción del floema y en parte a la síntesis por el hongo de vivotoxinas que setranslocan por la savia. En los huertos la muerte puede tener lugar lentamente, tras varios años de decaimiento, o con rapidez, a continuación de un shock súbito como el que tiene lugar tras un período de sequía o tras el primer cuajado de fruto (Guillaumin et al., 1972).
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midosporas. Aunque las conidias aparecen con facilidad en cultivo, los tres tipos de esporas se ven raramente en campo y no se ha señalado que estén implicados en la infección; el ciclo de infección puede completarse por medio de micelio y órganos agregados. El micelio y las cuerdas miceliares aseguran la dispersión del parásito al crecer en el suelo; al encontrar una raíz el micelio prolifera y crea una especie de manguito alrededor de aquélla, y desde el interior de éste tiene lugar la penetración. Si las raíces son jóvenes y no tienen tejidos secundarios el micelio penetra infiltrándose por las células externas; si las raíces son más viejas la penetración tiene lugar mediante un ‘cojinete de infección’ idéntico a un esclerocio, laproliferación de cuyamédula causa la ruptura de la corteza. La penetración parecedeberse principalmenteamediosmecánicos (Mantel1 & Wheeler, 1973; Tourvieille, 1982). En el interior de la planta el hongo coloniza el líber de toda la raíz formando rizomorfos que se ramifican rápidamente y se extiendenformando los típicos abanicos digitales. El micelio de R . necatrix se desarrolla bien en suelos con alta humedad, y los modernos sistemas de riego han agravado la enfermedad en los huertos de manzanos; por otro lado requiere un alto nivel de oxígeno, de forma queen la mayoría de los casos el hongo está limitado al suelo superficial; necesita también un alto nivel de materia orgánica y un pH elevado no inhibe su crecimiento (in vitro el micelio se desarrolla igual de bien a pH 7,O que a pH 5,O). En Francia la podredumbre blanca de raíz se encuentra principalmente en dostipos de suelo: suelos pesados calcáreos (independientemente del contenido de humedad) y en suelos orgánicos húmedos de valles (independientemente del pH). Importancia económica R . necatrix fue aprincipios de siglo un parásito principal de la vid en Francia, por razones que se desconocen en la actualidad tiene bastante poca importancia sobre este huésped, peroha llegado a ser un problema principal en manzanos, lo mismo ha ocurrido en Portugal; en Alemania la vid parece ser aún el huésped principal; en Italia el parásito amenaza principalmente a los chopos, mientras que en Gran Bretaña se ha señalado principalmente en ornamentales bulbosas. Control
Epidemiología
Se producen tres tipos de esporas: ascosporas, conidias en coremios (el estadio Dematophoru) y cla-
La prevención profiláctica incluye: drenaje, limitar el riego y la fertilización orgánica y evitar plantar huertos sobreantiguos viñedos. La erradicación de-
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Capítulo 12
sinfectando el suelo antes de la plantación es más fácil en el caso deR . necatrix que enel de Armillaria SPP. debido a dos razones: i) normalmente, el micelio está limitado a suelo superficial; ii) el hongo sobrevive enla corteza de fragmentos leñosos, pero no en el xilema. En Japón se han señalado éxitos de desinfección de suelo con cloropicrina; en India, con vapam y formalina, y en Francia, con bromuro de metilo. La consideración más importante es tratar toda la superticie donde se encuentre el hongo, pues de otra forma, en ausencia antognistas de competidores, el área tratada se recolonizará con rapidez a partir de la margen. Se sabe que R . necatrix es muy sensible a los benzimidazoles y tiofanatos, que, a diferencia de los plagicidas indicados arriba, pueden aplicarse a plantas vivas; en la India, Gupta (1977) ha señalado un control eficaz del hongo aplicando carbendazima al suelo cerca de los troncos y aunque este tratamiento puede manzano jóvenes, de ser caro a gran escala, podría ser adecuado en vivero. Si se infesta un vivero se pueden tratar los arbolitos sumergiendo sus raíces en unasolución de benzimidazoles antes de plantarlos en el huerto; en el caso de vid y morera se ha recomendado el tratamiento físico con agua caliente. El control biológico nunca se ha intentado, aunque se sabe que R . necatrix es muy sensible a distintos tipos de antagonistas, por ejemplo bacterias, Trichoderma, basidiomicetos y nemátodos; estafalta de competitividad biológica puede explicar la ausencia deR . necatrix en bosques, aunque puedeinfectar a muchos tipos de árboles forestales cuando se inoculan artificialmente. Se conocen patronestolerantes de jazmín (Jasminum arborescens y J . dispersum) cítricos (Poncirus trifoliata)y frutales de hueso (Prunus cerasifera); este último también es tolerante a A. mellea; en manzano son muy susceptibles todoslos patrones disponibles; algunas especies silvestres de Malus, como M . toringoides y M. floribunda, se consideran resistentes; el patrón canadiense Ottawa 1 1 (considerado tolerante) no se ha ensayado aún en Europa. GUILLAUMIN
Roselliniaaquila (Fr.) De Not, quenormalmente sólo es un saprofito de ramas muertas, ha causado ocasionalmente dna podredumbre radicular de plantones de piceas. R. quercina R. Hartis Y R. thelena (Fr.) Rabehn destruyen ocasionalmente rodales de plantones de roble en viveros forestales de muchas partes de Europa. Hypxylon mammatum (Wahlenb.) J. Miller (sinónimo: H . pruinatum [Klotzsch] Cooke) causa en los
USA un chancro importante de Populus tremuloides (CM1 356) y tiende a infectar a través de heridas debidas a insectos. En la corteza los chancros aparecen al principio deprimidos y amarillentos, posteriormente pierden la corteza externa y exponen el córtex ennegrecido que se destaca sobre los troncos verdes; la extensión puede ser rápida y anillar al árbol. En la formación del chancro está implicada una patotoxina (Schipper, 1958; Pino, 1984). Dada la gravedad de la enfermedad en América del Norte se ha considerado un peligro para Europa sometido a cuarentena (EPPO 72), sin embargo el hongo está bastante extendido sobre P. tremula en áreas montañosas de Francia (Pinon, 1979) y otros sitios de Europa, y la mayoría de los chopos ampliamente cultivados en Europa son resistentes. Existe el peligro de quepuedan ser susceptibles nuevos hibridos con ancestrales de P . tremuloides, lo que deben tener en cuenta los mejoradores. Hypoxylon causan Algunas otrasespeciesde chancros de frondosas y otras son saprofitos en la corteza. H . rubiginosum (Pers.) Fr. es una especie frecuente y muy extendida, p. ej. sobre Acer y Fraximus (CM1 357). H . serpens (Pers.) Kickx es frec u e n t ee nE u r o p as o b r eh a y a( C M 1 358). H . mediterraneum(DeNot)Ces. & DeNot. (CM1 359) causa un chancro de la corteza del alcornoque (Quercus suher)y de otros árboles depaíses mediterráneos, que se denomina enfermedad del carbón. Ustulina deusta (Hoffm.) Lind (sinónimo: Hypoxylon deustum [Hoffm.] Grev.) es un hongo muy extendido (CM1 360) que en Europa causa una podredumbre importante de raíz y base del tronco, tanto sobre árboles vivos y muertos comosobre tocones, principalmente de haya, tilo y olmo.
Monographella nivalis (Schaffnit) E. Miiller 4% v. Arx (Sinónimos: Calonectria nivalis Schaffnit; Micronectriella nivalis [Schaffnit] C. Booth) (Anamorfo: Gerlachia nivalis [Ces.] W. Gams & E. Miiller; sinónimo: Fusarium nivale [Fr.] Ces.)
Descripción búsica Anteriormente se le consideraba relacionado con los Hypocrealesque tienenanamorfos de Fusarium (Capítulo 1 l), en la actualidad M . nivalis se clasifica no en los Sphaeriales; tienecélulasconidiógenas fialídicas, anilladas(Gerlachia). In vitro produce peritecas homotálicas sobre agar, y con más facilidad
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Ascomycetes 111 sobre paja esterilizada; las ascosporas son hialinas con 1-3 septos. Las macroconidias en general son 1-3 septadas. No hay clamidosporas. Las colonias producidas in vitro tienen un micelio blanco a rosado o melocotón. Huéspedes y especialización
El hongo ataca a muchas gramíneas, entre ellas cereales como trigo, cebada, centeno Y avena, pero no a maíz; aparentemente no hay especializaciónde huésped. Es frecuente la producción de peritecas a partir de aislados de cereales, pero no se desarrollan en los aislados obtenidos degramíneas perennes (J. E. Smith, 1983).
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necróticas, hidrópicas, con un color típico de chocolate, que a menudo empiezan a partir de una pústula de Erisiphe graminis, y suelen iniciarse donde se curva la lámina foliar (Forret et al., 1982); en el tejido necrótico la esporulación (conidias) es profusa. En caso de ataques muy graves y de condiciones húmedas suelen aparecer en las glumas manchas necróticas parduzcas rodeadas por un tejido bien definido pardo oscuro, pero normalmente la infección a la espiga y al grano permanece latente. Un síntoma de añublo en la espiga, como el debido a Fusarium culmorum, es raro y tiene lugar enáreas o estaciones frescas, húmedas y lluviosas, llegando las infecciones al grano hasta el 100%. Epidemiología
Distribucibn geogrLifica
El crecimiento del hongo tiene un óptimo a unos 20" C (mín.: O" C; máx.: 28" C), pero en los suelos es máximo a 5-10" C o incluso menos (de ahí su nombre), por ello el hongose limita a zonas de clima frío o moderado; las áreas con una cubierta de nieve inusualmente larga sonlas más amenazadas, en Europa Central a menudo a altitudes elevadas; se encuentra en América del Norte, así como en Eurasia y en el hemisferio sur. Erlfermedad
Las pérdidas tienen lugar durante la emergencia de las plántulas, y las plantas que sobreviven tienen lesiones pardas en los coleóptilos. En trigo, centeno y cebada el síntoma más importante es la muerte de plantas jóvenes después de permanecer cubiertas por la nieve durante largo tiempoa temperaturas de suelo suaves, o después de que se funda la nieve; las hojas se pudren o se necrosan parcialmente, con manchas definidas de borde pardo oscuro en torno a un centro necrótico. Las plantas enfermas aparecen normalmente eneste estadio cubiertas por un micelio grisáceo o rosado (Duben & Fehrmann, 1979). LOSsíntomas de podredumbre de pie, tras ataque de M . nivalis a la base de la macoya, son menos claros que los de Pseudocercosporella herpotrichoides O de Ceratobasidium cereale. Las infecciones por F . culmorum son más frecuentes. En Europa central en los últimos años el ataque a las hojas Y vainas (inferiores Y superiores) ha sido especialmente llamativo Y a primera vista los síntomas se parecen a los debidos a especies de Septoria: se desarrollan con rapidez manchas alargadas, ovales,
El hongo es un saprofito competitivo del suelo (Millar & Colhoun, 1969). La infección de las plántulas y de las plantas jóvenes puede originarse a partir del suelo o a partir de semilla infectada; la persistencia en suelo se debe principalmente a restos de paja de cosechas anteriores de cereales, por tanto la rotación de cultivos puede influirhasta cierto punto en la cantidad de inóculo en el suelo; desde el suelo penetra en las plántulas jóvenes a través de las raíces o por infección directa de los coleoptilos o de las vainas. Para el desarrollo de la enfermedad son especialmente favorables temperaturas constantes en torno a los O" C y acumulación de CO, bajo nieve; cuando se dan periodos largos de estas condiciones puede producir pérdidas importantes. El micelio que crece en la superficie del suelo puede infectar y colonizar rodales enteros muy rápidamente. En las vainas (y láminas) de las hojas se desarrollan las peritecas al final de la primavera y durante el verano; las conidias se desarrollan en restos de hojas en pudrición, así como en las lesiones necróticas descritas anteriormente; probablemente las conidias sean de importancia primordial para la infección sucesiva de las partes superiores de las plantas. Igual que en el caso de F. culmorum la infección a la espiga tieneun momento óptimo en el período de antesis ojusto posterior a é1, cuando puede penetrar saprofíticamente en las anteras en descomposición antes de infectar a los tejidos vivos delhuésped; las condiciones climáticas durante este período, preferiblemente frescas, lluviosas y húmedas, son muy importantes en relación al grado de infección a grano; la reacción del huésped en las glumas es lenta Y no siempre lleva a la producción de síntomas. Los ataques graves pueden llegar a una pérdida del 10 O hasta el 20% del peso de I .O00 granos, aunque no
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Capítulo 12
del número de granos porespiga. La infección a la base de la macoya puede tener lugar por las raíces o a partir de vainas foliares colonizadas; el desarrollo de los síntomas es lento y tardío. A diferencia de otros patógenos que producen podredumbres de pie, M . nivalis no causa encarnados.
Importancia econcimica La pérdida de plántulasapequeña escala puede compensarse con facilidad por el ahijado. La muerte de plantas bajo la nieve (‘marchitez nival’) es de ejos la expresión más importante de la enfermedad y a menudo, en ciertos años o regiones, hay que volver a labrar y resembrar en primavera si los camposhan permanecidocubiertosde nieve durante largo tiempo. El ataque a la base de la macoya probablemente no tenga ninguna importancia, y lo mismo se ha considerado de las lesiones foliares, sin embargo últimamente los síntomas en hoja, incluso en la hoja bandera, y a veces incluso lesiones de tallo por debajo de la espiga, aparecen con tal frecuencia que debe suponerse que causan pérdidas de cosecha. Es raro quehaya pérdidas muy serias tras ataques a espiga, incluso cuando hay un porcentaje elevado de granos infectados, pero este tipo de ataque tiene importancia en relación al próximo período vegetativo.
Control La semilla debe estar libre de M . nivalis dentro de lo que sea posible, y esto debe comprobarse en ensayos desemilla en laboratorioo por observaciones cuidadosas en campos de producción de semilla. El control químico de M. nivalis debe dirigirse a evitar en primer lugar la marchitez nival (Haeni, 1981); los tratamientos convencionales a la semilla con productos mercúricos controlaban el ataque de M . nivalis, así como los de Tilletia caries, Pyrenophora teres y los de Ustilago avenue; la sustitución del mercurio ha llevado ala introducción de distintas mezclas fungicidas, bastante caras, quepueden además controlar a Ustilago nuda e incluso (con triadimenol) a E r i s i p h e g r a m i n i s . El control de M . nivalis con tratamientos a semilla con productos tipo carbendazima ha sido puesto en jaque recientemente por la selección de cepas del hongo con resistencia específica; como sustitutivos pueden ser útiles los compuestos a base de iprodione, aunque en Canadá esta sustancia no ha controlado los ‘rodales de Fusarium’ en campos de golf, debido sin duda a resistencia del hongo al iprodione. Por otro
lado, los fungicidas que llevan guazatina han resultado muy eficaces, siendotambién prometedores respecto al desarrollo de la resistencia (inhibición multidiana del metabolismo). Las mezclas de compuestos tipo carbendazima como tiabendazolcon metfuroxampuedentambiéncolaborar en cierto modo a evitar la aparición de resistencia a carbendazima. Hay una tendencia prometedora a sustituir los tratamientos con polvos por recubrimientos de la semilla conformulaciones líquidas. Lostratamientos a semillas protegen principalmente durante el estado de plántulas y la protección es menor en el estadio subsiguiente, cuando las pérdidas son máximas en condiciones de alto potencial de inóculo en suelo y de condiciones climáticas invernales peligrosas, por tanto en ciertas áreas debensustituirse los cultivos de invierno por siembras de primavera. El momento de siembra otoñal no debe ser demasiado tardío. De momento no se puede proteger químicamente a los cereales de la infección a la base de la macoya o a hojas y espigas. El tratamiento a espiga con productos tipo carbendazima aumentala presión selectiva hacia el establecimiento de cepas y poblaciones resistentes a la semilla. No sedispone de cultivares resistentes aunque se observan diferencias de susceptibilidad; hay una necesidad urgente de hacer más trabajo de mejora para la resistencia. FEHRMANN
Monographellaalbescens (Thiim.) Parkinson et al. (anamorfo: Gerlachia oryzae [Hashioka & Yokogi] W. Gams; sinónimo: Rhynchosporium oryzae Hashioka & Yokogi) causa en los trópicos quemado de hojas de arroz (CM1 729); recientemente se ha señalado en el S deFrancia(mapa del CM1 492). M. cucumerina (Lindfors) v. Arx. (sinónimos: Plectosphaerella cucumerina [Lindfors] W. Gams, Micronectriella cucumeris [Kleb.] C. Both) es muy frecuente en el suelo de zonas templadas como saprofito sobre material vegetal en descomposición; SU anamorfo, denominado anteriormenteFusarium tabacinum (v. Beyna) w. Gams, ha sido denominado por v o n Arx(1984) Microdochiumtabacinum (V. Beyma) v. Arx. M . cucumerina es también un patógeno radicular poco importante de, por ejemplo, albahaca, pepino, alfalfa, tabaco, tomate Y violeta(Matta, 1978);Gerlach & Niremberg, 1982).Microdochium bolleyi (Sprague) De Hoog & Hermanides-Nijhof (sinónimo: Aureobasidium bolleyi [Sprague] v. Arx) forma parte de un complejo de hongos que infecta a las raíces de gramíneas pratenses y de cereales; se parece mucho a Colletotrichum graminicola (ver este). Fitt & Hornby (1978)
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Ascomycetes 111 han descrito que M . bolleyi es capaz de penetrar en la estela de la raíz causando perturbaciones de los procesos de transporte y del crecimiento en trigo, mientras que Reinecke (1978) no ha observado que causara en Alemania ningún síntoma ni pérdida de cosecha entrigo de invierno o centeno. También se encuentra en Europa sobre maíz (Kruger & Rogdaki-Papadaki, 1980) y cebada (Murray & Gadd, 1981). Reinecke & Fokkema (1981) han descrito su antagonismo para Pseudocercosporcella herpotrichoides (ver &e), y M . bolleyi puede verse como un elemento delcomplejo de interacciones entre patógenos de raíz bien conocidos, patógenos secundarios que pueden también ser antagonistas de los anteriores y fungicidas que actúan selectivamente sobre estos hongos, pudiendo hacer que una enfermedad sea más grave al destruir antagonistas o alternativamente produciendo beneficios de cosecha inesperados al controlar apatógenossecundarios (p. ej. Bollen et al., 1983).
Seiridium cardinale (Wagener) Sutton & Gibson (Sinónimo: Coryneum cardinale Wagener)
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Huéspedes
Son huéspedes las especies de Cupressus Y varias especies de Chamaecyparis, Cryptomeria, Cupressocyparis, Juniperus, Thuja y otros géneros e hibridos. Las distintas especies de Cupressus muestran distinto grado de susceptibilidad, que varía entre el de C . macrocarpa y otrasespecies americanas, muy susceptibles, a la susceptibilidad moderada de las especies mediterráneas como las variedades de C. sernpervirens, hasta la resistencia relativa de los cipreses de California del Norte Y de Arizona, C. bakeri y C. glabra. Distribución geogrcifica
Wagener (1979) describió S. cardinali en California (USA), donde se había observado desde 1928, Y se suponía que era un patógeno introducido del extranjero; en Europa se señaló por primera vez en Francia en 1944, luego en Italia (1951) y posteriormente en otros países (Reino Unido, Grecia, Portugal, España, URSS, Yugoslavia), en donde el ciprés, u otras Cupressaceae, se cultiva o forma bosques espontáneos. También se ha extendido a América del Sur, Africa del Norte y del Sur, Australia y Nueva Zelanda.
Descripción básica
Los acérvulos subepidérmicos o subperidérmicos (Lámina 18) aparecen como cuerpos pustulares negros,diminutos,dispersossobre la superficie de troncos, ramas y frutos de los árbolesafectados (CM1 326; Sutton, 1985); del pseudoparénquima interno seoriginan hifas estériles, hialinas, cilíndricas, mezcladas con conidióforos ramificados, septados; las conidias se forman en el extremo aplica1 de células conidiógenas anelídicas, holoblásticas,hialinas con proliferaciones subsiguientes.La mayoría de las conidias, fusiformes, lisas y rectas, con cuatro euseptos, y las cuatro células medianas, de pared gruesa, son pardo oscuras;las dos células de pared fina de los extremos son hialinas;la célula apical es campanulada o cónica y acaba enun apéndicemuy corto o papila; la célula basal está truncada con una esculturación marginal y normalmente lleva un apéndice celular endógeno muy corto. En los acérvulos puede tener lugar la producción transitoria de espermatidas filiformes, ligeramente curvadas y hiah a s (Motta, 1979). En California se ha observado un teleomorfo en Leptosphaeria sobre ramas muero incluso en cultivos mixtosde aislados tas de ciprés heterotálicos (Hansen, 1956), pero nunca seha descrito (Y no parece consistente con la opinión actual de las relaciones entre Leptosphaeria y Seiridium).
Enfermedad
El primer signo de la enfermedad es un empardecimiento o enrojecimiento de la corteza viva en torno al punto de entrada del hongo; el área infectada se deprime ligeramente, se forman grietas longitudinales y se produce un exudado resinoso; posteriormente se desarrollan chancros lentiformes o alargados en torno a los puntos de infección, que pueden anillar las ramas pequeñaso el tronco delas plantas jóvenes, sin embargo la extensión de los chancros es un proceso largo en las ramas grandes o en troncos de árboles adultos. De esos chancros fluye resinade forma consistente. A menudo, al realizar cortes a través de la corteza infiltrada de resina, se observaun cambio de coloración rojo cardenal (que dael epíteto específico) del tejido interno. Las hojas de los brotes y ramas infectados muestran al principio un amarilleo difuso que acaba empardeciendo o tomando una coloración pardo rojiza al avanzar la muerte progresiva (Fig. 50). La extensión de la infección lleva a la muerte de árboles enteros. Elsíntomamás claro, es decir, eldecaimiento y muerte debrotes, ramas y copasde los árboles, distinguible desde lejos, puede ayudar en las prospecciones de la enfermedad.
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Capítulo 12
Fig. 50. Síntomas del ataque de Sriridiurncurdinale en ramas y copas de Cupressus sempervirens var. stricta.
Epidemiología
Normalmente las conidias liberadasde los acérvulos se dispersan a corta distancia por el agua de lluvia, principalmente hacia abajo y , en menor grado, lateralmente, debido al transporte por viento de gotas con conidias;el transporte a larga distancia del inóculo, hasta áreasaisladas incluso, se debea vectores como insectos(el coleóptero del ciprés Phloeosinus aubei es un vector muy eficaz en el área mediterránea) y aves, que pueden llevar el inóculo hasta la copa del árbol. El comercio internacional de material de vivero infectado ha favorecido, probablemente, la difusión mundial de la enfermedad. Las semillas también pueden llevar la infección, incluso si se recogen de árboles aparentemente sanos en áreas infectadas. La infección tiene lugar normalmente a través deheridas debidas a distintos agentes (viento, helada, insectos), aunque parece posible la penetración a través de aperturas naturales. Para la infección se necesita una humedad relativa vecina a la saturación (a HR del 80% no puede germinar aproximadamente el 50% de las conidias), mientras que los requerimientos térmicos para la producción y germinación de conidias son menos estrechos: desde unos 5" a 32" C, con el óptimo a 24-25" C. Importancia econcimica
El chancro del ciprés es una enfermedad devasi . dora, fatal para los árboles afectados, y en Europa
es en la actualidad la principal enfermedad de los cipreses. En las íiltimas décadas ha causado pérdidas importantes a la industria viverista, especialmente de cupresáceas ornamentales, y a las plantaciones de cipreses que se utilizan tanto para repoblaciones como para cortavientos. De hecho el ciprés es un árbol casi irremplazable en el Mediterráneo en áreas de montañas bajas con suelos pobres, calcáreos, o arcillosos y áridos; por otro lado en las áreas en que el ciprés es un elemento principal del paisaje, además deen jardines, parquesy bordes de carreteras, la muerte de un gran número de árboles causa unadevastaciónpaisajística: en Toscana central (Italia) una prospección realizada en 1979 demostró que la enfermedad había producido la muerte deaproximadamente un millón de árboles, es decir, de un cuarto de los cipreses que existían, y otro cuarto mostraba síntomas de infección. En sitios históricos como Florencia, en Italia, y Olimpia, en Grecia, ha tenido lugar un cambio de su entorno que durante siglos ha estado decorado por cipreses, que han sido pintados por artistas famosos y cantados por los poetas. Las consecuencias, no estimables en términos económicos, sonsin embargo apreciables desde el punto de vista de sus implicaciones turísticas. Control
La localización y eliminación de árboles individuales infectados y la destrucción de los focos de la enfermedad en cuanto aparecen en un área anteriormente no contaminada son medidas fundamentales para erradicar la enfermedad. En las áreas en las que la enfermedad está establecida se recomienda, para reducir las fuentes de inóculo y evitar la dispersión por vectores a árboles sanos, podar lo antes posible cualquier rama o copa que muestre síntomas y talar los árboles muy infectados o muertos. Todo el materialinfectado, p. ej. las plantas jóvenes cortadas, las ramaspodadas y la corteza eliminada de los troncos talados de árboles grandes, debe juntarsey quemarse. Laeliminación quirúrgica de los chancros incipientes de las ramas o troncos de áboles,seguida de la protección del leñoexpuesto con preparados cicatrizantes que lleven fungicidas, puede llegar a salvar a árboles individuales; estas medidas de control, que normalmente se aplican a árboles ornamentales en jardines, parques y avenidas pueden ser demasiado caraso difíciles de aplicar enel caso de cortavientos,plantaciones grandes o bosques de cipreses.Debido a lo largo del período de infección y a la altura de los árboles el control químico tratando los árboles con fungicidas puede
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Ascomycetes I11 ser también poco prácticoo no económico, excepto en el caso de viveros o de árboles ornamentales valiosos. Como medio de control preventivo eseficaz tratar repetidamente (4-6 o más veces al año) con fungicidas protectores (p. ej., captafol) o sistémicos (p. ej., benomilo, carbendazima, metil-tiofanato) durantela estación suave, sin embargoestos tratamientos tienen poco valor, o nulo, si se aplican de forma curativa a un árbol ya enfermo. También se aconseja controlara los coleópteros vectores. Se considera que la vía más prometedora, aunque no inmediata, de conseguir un control eficazy duradero de la enfermedad es la selección y clonaje de cipreses naturalmente resistentes y la mejora genética para producirhíbridos o líneasresistentes(Grasso & Raddi, 1979; Raddi & Panconesi, 1981). GRANITI
Lepteutypa cupressi (Nattrass et al.) Swart (anamorfo: Seiridium cupressi [Gubal Boesewinkel) ha causado pérdidasimportantes en plantaciones de ciprés en Africa, Asia y Australasia (CM1 325); entoncesse le denominaba Monochaetia unicornis (Cooke & Ell.) Sacc., pero Boesewinkel (1983) ha demostrado que es distinto y tieneuna gama de huéspedes más amplia, sobre angiospermas además de sobre Cupressaceae, y actualmente se denomina Seiridium unicorne (Cooke & Ellis) Sutton. El patógeno que causa los daños al ciprés es L . cupressi Y se ha señalado en Grecia (Isla Kos); de esto puede tener importancia en los países mediterráneos, dadas las pérdidas debidas a S. cardinale y las complicaciones que conllevan para los programas de mejora (Graniti, 1976).
Las especies de Pestalotia y de Pestalotiopsis son parásitos débiles o saprofítos, principalmente de los trópicos. Pestalotiopsis fuunerea (Desm.) Steyaert (CM1 514) forma en acérvulosconidias de 5 células con apéndices característicos (3-6 en el ápice, 1 en la base). Causa lesiones en las acículas de las coníferas y chancros, especialmente en viveros, siendo particularmente frecuente sobre Cupressaceae en Francia (Morelet, 1982). Pestalotia hartigii Tubeuf (sinónimo: Truncatella hartigii [Speg.] Steyaert) ataca de forma similar a plantonesde coníferas, causando el ‘estrangulado’ de lasespecies de Picea. Pestalotiopsis guepinii (Desm.) Steyaert (CM1 320) causa lesiones foliares y podredumbre de pétalos en las Ericaceae, especialmente en las especies ornamentales de Rhododendron; las citas de estaespecie sobre Camellia pueden atribuirse a un hongo parecido, Monochaetia karstenii (Sacc. & Sydow) B. Sutton, que tiene en las conidias apéndices cla-
389
ramente ramificados y que ataca con frecuencia a plantas j6venes de Camellia (P. M. Smith, 1983). Por último, Pestalotia malorum Elenkin & Ohl. causa en la RDA (Senula & Ficke, 1983) y en la URSS (Khomyakov, 1981) una necrosis de corteza en manzano a veces importante
Mastigosporium rubricosum (Dearn. & Barth.) Sprague M . rubricosum causa un punteado foliar de varias gramíneas pratenses (Dactylis glomerata y especies de Agrostis). Las lesiones aparecen al principio como puntos elípticos, hidrópicos, que se vuelven marpardo amoratadosy aparecen rodeados de una gen naranja a rojiza. En el centro delas lesiones las masas de conidias triseptadas forman puntos blancuzcos brillantes (O’Rourke, 1976). La especiem8s afectada en el N de Europa esD . glomerata, sobre la cual Gunnerbeck (1971) ha diferenciado M . muticum (Sacc.) Gunnerbeck, distinto de M . rubricosum sobre Agrostis. Se extiende principalmente en condiciones húmedas y frescas en otoño y primavera. En Gran Bretaña e Irlanda las pCrdidas de producción y calidad pueden ser bastante graves, especialmente tras fertilizaciones nitrogenadas abundantes;las siegaso el pastoreo temprano pueden colaborar a reducir la infección, y algunos cultivares de D.glomerata son moderadamente resistentes. M . album Riess causa una enfermedad similar en especies deAlopecurus, y M. kitzebergens Schlosser, sobre Phleum. CARR
Pleiochaeta setosa (E. Kirchner) Hughes (sinónimo: Ceratophorum setosum E. Kirchner)formaconidias pardo doradas, con 4-8 septos, con apéndices terminales hialinos,y se encuentra enla mayor parte de Europa y de todo el mundo (mapa del CM1 243) causando lesiones foliares pardas en altramuz y en Cytisus ornamentales (CM1 495). Las lesiones son circulares Y zonadas, también puede atacara tallos, vainas y raíces y destruir plantas enteras. En los tejidos foliares forma microesclerocios que pueden estar implicados en la invernación, pero se transmite principalmente por semilla, que puede tratarse con fungicidas o por calor. Su importancia parece ser mayor en Europa Oriental y es una de las enfermedades más destructivas de los altramuces forrajeros. Spermospora lolii McGarvie & O’Rourke, S. Ciliata (Sprague) Deighton y otras especies de Spermos-
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Capítulo 12
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Dora causan lesiones foliares o quemado de pratenses (Agrostis, Festuca, Loliurn, etc.) en Alemania, Reino Unido, Irlanda y los Países Nórdicos (O’Rourke, 1976; Compendio de la APS). Las conidias fusiformes, formadas sobre estromas pardos, tienen apéndices espermoides largos. La enfermedad es frecuente pero poco importante. Discostromacorticola (Fuckel) Brackman(sinónimos: Clathridiurn corticola [Fuckel] Shoem. & E. Miiller; Griphosphaeria corticola [Fuckel] Hohnel) tiene como anamorfo a Seimatosprium lichenicola (Corda) Shoem& E . Miiller (sinónimo: Coryneopsis rnicrosticta [Berk. & Broome]Grove). Causaen rosa un chancro de poca importancia (Compendio de la APS) con márgenes lisas, que en ocasiones anilla el tallo causando agallas por encima. También (p. ej., frambueso); se encuentra en otros huéspedes en Europa Oriental también aparece en vid y frutales. Physalospora rhodina Berk. & Curtis (anamorfo: Botriodiplodia theobromaePat; sinónimos: Diplodia natalensis Pole Evans, Lasiodiplodiatheobrornae [Pat.] Griff. & Maubl.) (CM1 559) es una causamuy extendida de podredumbres no específicas en los trópicos, especialmente de tubérculos y frutos almacenados (p. ej., cítricos), entre ellos los que se exportan a Europa; se encuentra en los países mediterráneos, donde sólo tiene una importancia secundaria. Khuskia oryzae Huds. (anamorfo: Nigrospora oryzae [Berk. & Broome] Petch) es un saprofito comente en restos vegetales de países cálidos. Forma sobre conidióforos cortos conidias simples, grandes, esféricas a ovoides, negras (CM1 311). Se encuentra en todoel mundo sobresus huéspedes, y en Europa se ha asociadoprincipalmente con podredumbre de tallo y de zuro en el maíz (Compendio de la APS), p. ej. en la URSSy en Yugoslavia. Tiende a atacar plantas debilitadas por otras razones. DIATRYPALES
Eutypa lata (Pers.)
Tul. & C . Tul.
(Anamorfo: Libertella blepharis A. Sm.; sinónimo: Cytosporina lata Hohnel)
Descripción básica El género Eutypa se compone de especies que habitan en la madera y producen estromas ascógenos
compuestos de unamezcla de tejidos del huésped y del hongo; las peritecasestán inmersas en el estroma con un ostiolo polar erumpente más o menos en la superficie del estroma. Las ascas sonunitunicadas, alargadas, con un poro apical; las ascosporas son alantoides y más o menos pardas. Algunas especies producenconidias en el género formal Libertella (Messner & Sutton, 1982). La forma sobre albaricoque durante mucho tiempo se consideró una especie aparte, E. arrneniacae Hansf. & Carter, lo que en la actualidad no parece justificado (Carter et al., 1985).
Huéspedes E. lata causa chancro ylo muerte progresiva de ramas enalbaricoquero y vid; causaenfermedades similares en muchos otros frutales,p. ej. almendro, manzano, limonero, níspero,peral, ciruelo, membrillero, nogal, especies de Ribes y en muchos árboles forestales y ornamentales de las dicotiledóneas (Carter et al., 1983). Especialización de huésped Recientes t r a b i o s con aislados monoascospóricos indican que existen patotipos específicos de huésped; aislados monoascospóricos muestreados de estromas en el sur de Australia diferen signifícativamente en virulencia al inocularse a albaricoquero, según indica el índice de desarrollo de chancro en seis meses,ademásobservaciones realizadas en ciertas regiones de Francia, Grecia y Hungría han demostrado que mientras la muerte progresiva defaltar casi bida a Eutypa es abundante en vid, puede por completo de huertos de albaricoqueros vecinos; en el noreste de Grecia aparecen con frecuencia chancros muy graves en el cv. Texas (=Mission) de almendro, mientras que afecta conmenos gravedad a otros cultivares (Rumbos, 1983).
Distribución geogr@ca El patógeno se cuentra en lamayor parte de las regiones del mundo en que se cultivan vid Y albaricoquero; se ha identificado en la mayoría de los países de Europa y en muchas regiones del Mediterráneo (Carter et al., 1983).
Erlferrnedad La enfermedad, chancro o muerte progresiva por Eutypa (o por Cytosporina) se ha denominado también en albaricoqueroapoplegía o gomosis, Y en vid,
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Ascomycetes I11 muerte de brazos o escoriosis. En el albaricoquero la enfermedad se manifiesta en verano por una marchitez súbita delas hojas en ramasindividuales; los frutos de esas ramaspueden madurar antes que los del resto del árbol y las ramas afectadas normalmente mueren antes del final de la estación (Lámina 19); de la porción afectada de la rama a veces se exudan gomas; tras la muerte de la rama las hojas secas, pardas, normalmente permanecen unidas durante varios meses. En la vid la enfermedad se manifiesta por chancros que seextienden desde las heridas de poda viejas, y por pámpanos débiles y poco desarrollados que a la mitad de la primavera contrastan de formallamativa con los sanos vecinos (Fig. 51); al principio de la primavera las hojas en los pámpanos enfermos suelen ser pequeñas, cloróticas y a veces acuencadas, desgarradas o con otras deformaciones, pueden necrosarse (es decir, empardecer) en las márgenes o estar salpicadas con pequeñas lesiones pardas; al madurar desarrollan un aspecto desgarrado y quemado. Sobre estos pámpanos el número y tamaño deracimos es menor que en los sanos; las uvas muy a menudo no se desarrollan (caída) o permanecen pequeñas y sin semillas (fallas o ‘millerandage’); los pámpanos de los brazos afectados se van debilitando en estaciones sucesivas hasta la muerte de aquéllos.
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muerte de la rama infectada, y su formación es rara en las regiones en las que la pluviometría anual es menor de 350 ml. Una vez que se forma un estroma puede liberar esporas durante cinco años o más, según ciclos regulares (Moller & Carter, 1965). Las peritecas descargan las ascosporas sólo durante o tras una lluvia: las ocho ascosporas son disparadas simultáneamente de cada asca madura y se dispersan como octadas. Ramos et al. (1975) han conseguido evidencia sustancial de que en algunas situaciones geográficas las ascosporas pueden transportarse viables a distanciade más de 100 km e infectar árboles en zonasmás secas enlas que no seproduce inóculo local. Ocasionalmente los picnidios del patógeno (Libertella) pueden encontrarse entejido infectado del huésped, pero las esporas asexuales no son infectivas y no representan ningún papel en el ciclo de la enfermedad (Carter, 1957; English et al., 1962). La infección por las ascosporas tiene lugar por heridas que exponenel tejidovascular, y el punto de entrada más frecuente son las heridas de poda recientes; la llegada del inóculo normalmente es un proceso en dos fases, que inicialmente implica la deposición aérea de las ascosporas sobre las ramas y hojas, y en una segunda etapa la dispersión por salpicaduras de lluvia y escorrentía (Carter, 1965). Las heridas normalmente pierden su susceptibilidad en menos de unas dos semanas tras poda, la aunque Ramos et al. (1975) han demostrado que en las condiciones de California la duración de la susceptibilidad de las heridas de poda depende del momento del año; esta pérdida de susceptibilidad se ha atribuido a la colonización por otros microorganismos de la superficie de las heridas de poda (Carter & Moller, 1970; Price, 1975). Importancia económica
Fig. 51. Síntoma de brote no desarrollado en cv. Chasselas debido a Eutypa ¡uta.
vid
Epidemiología
La dispersión de E . lata se debe totalmente a ascosporas transportadas por el viento, que se producen en estromas subcorticales sobre la madera muerta del huésped (CM1 436). Los estromas periteciales no aparecen hasta dos o más años tras la
En huertos europeos de albaricoqueros el porcentaje de árboles atacados por E. lata puedevariar entre 5 y 30% según el clima, la edad y el grado de poda; la proporción de albaricoquerosinfectados puede alcanzar el 80 y a veces el 100% en algunos huertos de Australia o California (Carter & Moller, 1977); en otros frutales también se observan síntomas importantes de muerte progresiva: en Grecia en almendro cv. Texas (Rumbos, 1983), en Austria en manzano cv. McIntosh (Messner & Jahnl, 1981) Y en Francia y Suiza en grosellero negro (Baggiolini & Duperrex, 1963). Los dañosa vides aumentan claramente con la edad de las plantas, la infección no es frecuente hasta los IO años, en plantas de 1620 años a menudo es de 520% y puede alcanzar el 30-60% en plantaciones más viejas; los daños más
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Capítulo 12
importantes se encuentran en viñedos cultivados ini- and life cycle of Pyricularia oryzae. In IRRI (1963), pp. 9-22. cialmente en vaso y posteriormente convertidos al Atkins J.G. etal. (1967) An internationalset of rice sistema de poda Guyoto a otra forma quese adapte varieties for differentiating races of Pyricularia oryzae. mejor a la recolección mecánica; en estos viñedos Phytopathology 57, 297-301. transformados es frecuente encontrar indices de inAzevedo A.R. (1976) ADefesaSanitaria da Oliveira em fección del 40-80% y se hace necesaria una renoPortugal. Instituto Nacional de Investigagáo Agrária, vación constante de las plantas o la replantación del Oeiras. viñedo (Bolay & Moller, 1977). E. lata es también Babajan A.A. (1980) Factors promoting decline developun parásito de heridas en numerosos árboles y arment of apricot trees in Armenia. Acta Horticulturae 85, bustos agrícolas u ornamentales; la frecuencia con 251-255. que se encuentra está relacionada con el grado de Baggiolini M. & Duperrex H. (1963) Observations sur la poda al que se somete el huésped. biologie et la nuisibilité de la sésie du groseillier et du Control
Las medidas de control para la muerte progresiva por Eutypa se dirigen a reducir la probabilidad de que lleguen esporas a heridas no protegidas: i) reduciendo la poda de los albaricoqueros al mínimo absoluto para mantener la formay tamaño del kbol; ii) cuando se necesitan podas importantes, y en todos los cortes en árboles jóvenes, debe aplicarse inmediatamente un fungicida sistémico tipo benzimidazol (p. ej., benomilo al 2%), lo que puede hacerse fácilmente con una botella pulverizadora de mano, y la dosis debe ser suficiente comopara empapar la superficie cortada, lo que asegura la penetración del compuesto en las célulasconductoras de agua. Las heridas de poda de menos de 10 mm de diámetro normalmente no merecen este tipo de tratamiento en árboles maduros; hay que destacar que pulverizaciones a árboles enteros con mezclas más diluidases totalmente ineficaz y un gasto inútil. En la poda anual de las vides se obtiene una protección máxima si todos los cortes en madera de dos años o más viejasse tratan como se ha descrito para los albaricoqueros; las heridas quese hacen en madera de un año pueden dejarse sin tratar sin que se corran riesgos senos. Cuando laforma de la cepa se varía, las heridas grandesa tronco deben tratarse inmediatamente, pues constituyen lamayoramenaza a la vida del viñedo. BOLAY8rCARTER
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CAPITIJLO 13
Ascomycetes IV Dothideales
Este grupo, entendido en el sentido amplio de la séptima edición del CMZ Dictionary o f t h e Fungi, incluye a hongos con ascas bitunicadas que en la mayoría de los casos se forman en 1óculos en un estroma inmerso en los tejidos de la planta, y este ascocarpo se denomina pseudoteca en vez de periteca. En general estos ascocarpos son pequenos y poco evidentes y normalmente no se forman con frecuencia, de manera que su caracterización completa es problemática; algunos géneros todavía están por reclasificar definitivamente en los Sphaeriales o en los Dothideales. El actual Diccionanjo del CM1 incluye familias dentro de los Dothideales, aunque no trata de caracterizarlas y no se intenta basar las distinciones en la morfolocía delascocarpo, sin embargo en algunos casos las familias tienen una biología característica y en particular tienen ciertos anamorfos específicos; de hecho muchoshongos anamórficos no asociados específicamente con teleomorfos conocidos pertenecen a 'géneros' cuya este asociación conlos Dothideales o con familias de orden parece estar clara. Los Dothideales incluyen a un número elevado de especies que causan principalmente lesiones en hojas o tallos, algunos infectan a las raíces. La hibernación se realiza a menudo con pseudotecas en material vegetal muerto y la multiplicación durante la estación vegetativa se debe a dispersión de conidias. A menudo se transmiten por semillay a veces sobreviven en el suelo como esclerocios o como clamidosporas. Aunque muchos son saprofitos está claro que este orden es el que incluye un mayor número de especies parásitas de plantas, a menudo con epítetos específicos que las relacionan con un huésped; muchas de estas especies definidas por el huésped probablemente sean sólo formas de especies polífagas. Lo que se encuentra con más frecuencia en estos hongos es su anamorfo, que es el que les caracteriza en mayor medida como patógenos de plantas. En términos generales sonde dos tipos: i) conidias mono a multiseptadas, hialinas u oscuras, producidas en conidióforos simples o en céspedes erumpentes (Cladosporium,Cercospora,Ramularia,
Drechslera, Alternaria);ii) formas picnídicas (Phoma, Ascochyta, Septoria). Puede ser que especies de un mismo género (MycosphaereNa, Leptosthaeria) tengan anamorfos de distinto tipo o en distinto 'género' dentro de un tipo, hecho que puede tener un significado taxonómico y evolutivo aún no entendido o simplemente reflejar quela taxonomía de los teleomorfos, de los anamorfos o de ambos debe perfeccionarse. AI tomar a los Dothideales en sentido amplio se debe subdividir el capítulo a nivel de familia. Los rasgos de las familias principales pueden resumirse como sigue (con ejemplos de los anamorfos asociados típicamente): 1) Dothideaceae, p. ej. Didymelia,Mycosphaerella. Hongos productores de lesiones foliares con anamorfos de tipo Cladosporium, Cercospora, Ramularia y Ascochyta, además de Phoma y Septoria. Dentro de Micosphaerella se han agrupado las especies según sus anamorfos. 2) Pleosporaceae, p. ej. Pleospora, Leptosphaeria. Son hongos que infectan a tallos y hojas con anamorfos del tipo Alternaria, Stemphylium, Phoma, Septoria. 3) Pyrenophoraceae, un grupo claramente distintoconcombinacionesteleomorfolanamorfo PyrenophoralDrechslera,Cochlioboluslbipolaris,SetosphaerialExserohilum, Pseudocochlioboluslcurvularia (si se subdividea Drechslera);la mayoría se encuentran sobre gramíneas. Los anamorfos se denominaban Helminthosporium, nombre quetodavía se usa a veces en relación con las enfermedades. 4) Venturiaceae, con una infección subcuticular característica (moteados) y anamorfos en Spilocaea o Fusicladiurn. 5) Elsinoaceae, que causan enfermedades tipo sarna, debido a una tendencia del huésped a formar súber; las pseudotecas tienen ascas globosas en 1óculos monoascales, y el anamorfo (Sphaceloma)es acervular. 6) Botryosphaeriaceae, Didymosphaeriaceae, Dothioraceae, en la actualidad no están muy bien caracterizados por la biología de sus anamorfos; el hecho deque Botryosphaeria (en este grupo) y Phy-
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Capítulo 13
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salosaora (en los Spaeriales)tengan los dos anamorfos en Botryodiplodia es una anomalía. 7) Hysteriaceae, Schizothyriaceae, con ascocarpos superficiales aplastados. Los primeros son, la mayoría,patógenos muy débiles (p. ej., Hysterographium fraxini [Pers.] De Not. sobre fresno), mientras que los segundos son principalmente parásitos foliares tropicales (en Europa sólo hay una especie de ciertaimportancia). Quedan ciertos casos de géneros anamorfos que solapan entre estas familias, especialmente Phoma y Septoria. El criterio general de este Manual de asociar hongos 'imperfectos' con los grupos con los que evidentemente estánrelacionados presenta problemas en estos casos, que seguramente a su debido tiempo seresolverán con nuevas investigaciones taxonómicas; sin embargo no parece haber duda de que estén relacionados con los Dothideales en vez de estar conectados con algún otro grupo de Ascomycetes.Por último,hay ciertos Ascomycetes anamórficos que en el momento actual no han podido situarse en ningún grupo con una mínima seguridad; en línea con nuestro criterio de noutilizar conceptos como los 'Deuteromycetes' los situamos aquí, pero sólo por conveniencia; podrían estar asociados con cualquier ascorniceto (Capítulos 10-14), y sin duda algún día lo estarán.
y en el córtex primario se desarrollan pseudotecas y picnidios en grupos separados demadurez similar,
aunque los picnidios tienden a madurar más tarde en la estación (Blake, 1980). Las picniosporas se liberan desde el final de marzo hasta el principio de noviembre, con un máximo en julio-agosto que coincide con el principio de la senescencia foliar y la aparicióndeinfecciónen los n u d o s( B u r chill & Beever, 1975). Las ascosporas maduran en abril y se liberan principalmente de mayo a junio, momento en que las infecciones no son frecuentes. La enfermedad causa pérdidas importantes de producción en plantaciones descuidadas e infestadasde malas hierbas, o en las que reciben niveles elevados de fertilización nitrogenada. En muchos países, y en numerosos ensayos, se ha reducido la infección con fungicidas, pero los aumentos de cosecha podrían atribuirse al controldeotrasenfermedades (Williamson & Hargreaves, 1981) o al efecto promotor del crecimiento de los benzimidazoles (Mason, 1981). Los tratamientos anteriores a la recolección con los distintos fungicidas utilizados para el control de Botryotinia fuckeliana también controla a D. applanata si se dirigen a las ramas jóvenes. WILLIAMSON
Didymella bryoniae (Auersw.)Rehm DOTHIDEACEAE
Didymella applanata (Niessl) Sacc. (Anamorfo: Phoma sp.) D. applanata produce pseudotecas inmersas separadas con ostiolos erumpentes, y ascosporas biceMares, con la célula superior más ancha que la inferior; producetambién picnidioscon ostiolos erumpentesque liberanconidias hialinas unicelulares (CM1 735). Ataca las ramas fructíferas de Rubus, principalmente de R . idaeus, y se ha señalado en todo el mundo en que se cultiva este fruto. En Canadá se han señalado dos patotipos; en el Reino Unido, ninguno. El hongo causa una enfermedad que, al año siguiente de que se infecten las hojas de ramas jóvenes, suprimefisiológicamente el desarrollo de brotes laterales enlas ramas fructíferas. AI final del verano se extiende de las hojas a los tallos produciendo lesiones pardo oscuras, que en Europa están normalmente limitadasa la mitad inferior de la rama, donde las yemas no producen muchos brotes laterales, de forma que nohay pérdida por eliminarlas; durante el invierno las lesiones se hacen plateadas
(Sinónimo: D. melonis Pass., Mycosphaerella citrullina [C. O. Sm.] Grossenbacher,M . melonis [Pass] Chiu & Walker) (Anamorfo: Ascochyta cucumis Fautrey & Roum.) D. bryoniae forma sobre los tallos, hojas Y frutos de las Cucurbitaceae pseudotecas negras ostioladas erumpentes y , con mayor frecuencia, picnidios pardo oscuro a negros. Se encuentra en todoel mundo (mapa del CM1 450). La enfermedad seconoce como podredumbrenegra de tallo o gomosis, debido a las masas de picnidios y peritecas negras que se desarrollan en las lesionesy a los exudados gomosos que rezuman delas lesiones activas entallo Y fruto. También aparecen síntomas en hojas, como manchas irregulares hidrópicas que empardecen. La infección a fruto a menudo empieza a partir de flores infectadas; las lesiones pueden aparecer deprimidas y podridas por debajo, o lainfección puede Permanecer latentehastadespuésde larecolección cuando, trasun aumento de temperatura, puede Producirse una podredumbrerápida(Steekelenburg, 1983). Las esporas formadas en las fructificaciones pueden dispersarse por el aire, por salpicaduras de agua o en las manos Y herramientas de poda; las heridas de poda son a menudo puntos de infección.
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Ascomycetes IV Las lesiones graves a tallo pueden llevar ala muerte de la planta. Los restos de cosecha son una fuente primaria de infección y las esporas pueden sobrevivir en el suelo o en los tallos, cuerdas, cables y estructura de los invernaderos. La temperatura óptima paracrecimiento in vitro y desarrollode la lesión es de 23-25" C. Los niveles de la enfermedad pueden aumentar debidoa dados mecánicos, HR elevada y fertilizaciónnitrogenada elevada, y las intensidades lumínicas altas la disminuyen (Svetelius & Unestam, 1978). La enfermedadtiene importancia económica en Europa y en otros lugares en cultivos protegidos de pepino, y en cultivos al aire librecuando la temperatura y la humedad le son favorables. Para reducir o evitar la infección temprana se necesitan medidas sanitarias; la humedad en un cultivo protegidopuede sermenor si se cultiva sobre sustratos artificiales que si se cultiva sobre suelo, lo que disminuyelagravedad de la enfermedad; el control químico es difícil debido al crecimiento vigoroso y continuo de la planta, por lo quese necesitanpulverizacionessistemáticas; se han utilizado con cierto éxitolas carbendazimas en pulverizaciones o en aplicaciones localizadas a las lesiones de tallo, y tambiéndan cierto control el clotalonilo y la triforina; puede desarrollarse tolerancia a carbendazima, por lo que se recomienda tratar alternativamente con distintos compuestos. EBBEN
Didymella lycopersiciKleb. (Anamorfo: Ascochyfa lycopersici [Plowr.] Brunaud; sinónimo: Diplodina lycopersici Hollós) D. lycopersici causaentodaEuropa(mapadel CM1 324) ataques esporádicos, y a veces importantes, de podredumbre de tallo y fruto en cultivos de tomate protegidos o al aire libre (CM1 272). En el tejido infectado se forman con profusión picnidios y posteriormente oscuros, al principioinmersos erumpentes;las conidiasson hialinas, elipsoides, unicelulares o uniseptadas; las pseudotecas se han encontrado raras vecesy se desconoceel significado epidemiológico de las ascosporas. Losprimeros síntomas consistennormalmente en lesiones pardas de tallo a nivel del suelo; el anillado completo causala marchitez de las plantas afectadas, las hojas inferiores amarillean y aparecen raíces adventicias inmediatamente por encima de la lesión. Las lesiones de tallo producen picnidios, casi incoloros al principio y posteriormente pardoso negros, que exudan masas rosa pálido de picniosporas; la infección por especialconidias, a travésdeheridasrecientes, mente cuando se eliminan las hojas y brotes laterales durante los pinzamientos, producen nuevas lesiones
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en puntos más altos del tallo. Los frutos seinfectan típicamente por el cáliz, lo que causa su caída, y las lesiones de frutodesarrollan una superficie negra en la que están inmersos numerosos picnidios; los síntomas en frutose encuentran con mayor frecuencia en los cultivos al aire libre. En las semillas de frutos afectados pueden encontrarse hifas y picnidios del hongo, tanto en lasuperficie como en el interior (Knight & Keyvorth, 1960); la transmisión por semilla es especialmente importante en cultivos protegidos que se desarrollan en suelos esterilizados o en sustratos inertes; en los otros casos la infección primaria se debe normalmente a restos de cosecha en el suelo. Es característico de la enfermedad la dispersión secundaria rápida por salpicaduras de Iluvia; en los cultivos protegidos los cuchillos de poda contaminados y el manejo de plantas afectadas contribuye también a la extensiónde la enfermedad. La infección y el desarrollo de lesiones (a las tres semanas) tiene un óptimo térmico de 15-20"C (Verhoeff, 1963). Las lesiones en tallo tienen un aspecto similar a las debidas a Botryotinia fuckeliana, pero las lesiones de D. lycopersici no deben cortarse y las plantas afectadas deben ser las últimas en manejarse durante los pinzamientos. La pervivencia del inóculo en invernaderos puede evitarse con esterilización del suelo por vapor o por esterilizantes químicos(se han utilizadofumigacionescon formaldehido). La fumigación de los tallos no mata al hongo dentro del tejido y posteriormente puede esporular. En un cultivo afectado deben eliminarse con presteza las plantas afectadas y quemarse. La enfermedad puede controlarse con pulverizaciones de altovolumen de fungicidas protectores comomaneb, captan o de algunos benzimidazoles;éstos también pueden aplicarseen tratamientosdirigidos a las raíces, aunque con menor eficacia de control de las lesiones de la parte aérea. También son eficaces las dicarboximidas(iprodione, vinclozolina) aplicadas como pulverizaciones protectoras o dirigidas a la base del tallo. También limita la extensión y la esporulación la aplicación con brocha sobre la lesión de benomilo o iprodione mezclados con un aceite mineral, cuando este tipo de tratamientos sea posible. BRADSHAW
Didymella ligulicola (Baker, Dimock & Davis) v. Arx (Sinónimo: Micosphaerella ligulicola Baker, Dimock y Davis) (Anamorfo: Ascochyta cbrysanthemi F. Stev.) D. ligulicola causa la podredumbre americana del c r i s a n t e m o (CM1 6 6 2 ) ; a u n q u e e l n o m b r e
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Capítulo 13
D . chrysanthemi ('rassi) Garibaldi y Gullino se ha utilizado ampliamente, se basa en unaidentidad supuesta entre el organismo descrito en los USA y un hongo pococonocidodescrito en Italia (Micosphaerella chrysanthemi [Pasi] Walker& Baker); Walker & Baker (1983) han demostrado que la especie americanaes diferente y que no alcanzóEuropa hasta los años sesenta, cuando se extendió rápidamente a todas las áreas de cultivo de crisantemo (mapa del CM1 407). Phoma chrysanthemi Vogl. es un hongo distinto, cuyo status es incierto. Aunque ataca todas las partes de la planta tiene importancia especial al causar podredumbre de esquejes y quemado de flores (manchas pardo rojizas que se extienden con rapidez a todo el capítulo). La enfermedad tiene especial importancia en condiciones de cultivo protegido intensivo. Aunque las infecciones primarias pueden deberse con frecuencia a ascosporas formadas en pseudotecas sobre restos vegetales, en la práctica la extensión se debe principalmente a la dispersión por salpicaduras de las picniosporas formadas en el material de propagación infectado, por tanto es esencial utilizar un material de propagación sano. Dado que muchos países importan gran parte de los esquejes, D. ligulicola es un organismo sometido a cuarentena (EPPO66). En algunos cultivares el ataque no es grave. El control con benzimidazoles ha tenido mucho éxito, pero se han encontrado cepas resistentes.
negros y contienen picniosporas hialinas septadas con una ligera constricción en el septo (CM1 340). Los huéspedes de M . pinodes son, principalmente, Pisum arvense y P. sativum, así como Lathyrus, Phaseolus y Vicia. El hongo está ampliamente distribuido en áreas templadas y subtropicales (mapa del CM1 316). Al principio las lesiones inducidasen hojas de guisante son pequeñas y amoratadas, pueden permanecer menores de 5 mm de diámetro sin una margen clara o pueden crecer haciéndose pardas a negras con un anillo externo definido. Normalmente la infección se extiende desdelas hojas a los peciolos y de ahía los tallos, causando lesiones que los anilla y pueden coalescer dando a todo el tallo una coloración azul oscura. La infección floral empieza como lesiones minúsculas en los pétalos, que senescen muy rápidamente; la infección causa un desarrollo desigualde las vainas; las semillas pueden no mostrar signos externos de infección o pueden aparecer más o menos arrugadas y tener manchas pardas. Cuando germinauna semilla infectada se forman en el punto de unión de los cotiledones lesiones que causan síntomas de podredumbre de pie a lo largo de la plúmula y radícula en desarrollo;las plántulas enfermas pueden morir antes de emerger, de no ser así aparecen lesiones evidentes en los órganos aéreos y al final la mayoría de las plantas infectadasmueren (Neergaard, 1977). Además de transmitirse por semilla, M. pinodes sobrevive SMITH como saprofito en restos vegetales; las ascosporas que se generan en éstos son fuente importante de Didymella exitialis (Morini) Müller (sinónimo: nuevasinfecciones en loscultivossubsiguientes Sphaerella ceres Morini), con un anamorfo en As(Carter & Moller, 1961). Las ascosporas sonun mehojas de trigo cochyta (CM1 633), causa quemado de dio eficaz de dispersión del patógeno a corta disy cebada y forma parte de un grupo complejo de tancia; el máximo de liberación tiene lugar después especies similares de Ascochyta (ver éstos), que se de mediodía. La dispersión de conidias por salpiencuentran sobre varios cereales y pratenses, de las cadura también extiende la enfermedad. Puede conque otras tienen también teleomorfos en Didyrnella trolarse utilizando semilla libre de patógeno, para (CM1 661). lo que se recomienda producir la semilla en áreas Bridas, aunqueestonoerradiquetoda infección (Leach, 1960); la sanidad de semilla puede conseMycosphaerella pinodes guirse empapándolas en thiram (Maude, 1966a) Y al (Berk. & Bloxam) Vestergren tratamiento puede añadirse benomilo, que también (Sinónimo:Didymellapinodes[Berk. & Blosaml puedeutilizarse en pulverizacionesfoliares. Para Petrak) controlar M . pinodes es esencial la destrucción de (Anamorfo: Ascochyta pinodes L. K. Jones) ylo con labores prola paja del guisante quemándola fundas, hacer rotaciones de al menos cuatro años M . pinodes forma pseudotecas globosas, pardo 0 s entre cultivos y dejar una separación espacial suficuras, sobre tallos y vainas del huésped; las ascosciente entre ellos. poras están biseptadas irregularmente, son hialinas DIXON y elipsoidales, con unaconstricción en el sePto c m tral y con extremos redondeados. LOS picnidios se Mycosphaerellarabiei Kovachevskii (anamorfo: Asforman en cualquier órgano infectado, al principio cochyta rabiei [Pass.] Labrousse) causala rabia del inmersos en el tejido del huésped Y emergentes Sogarbanzo (CM1 337) en todo el Mediterráneo; se bre la superfkie a la madurez; son pardo oscuro a
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Ascomyc'etes IV transmite por semilla y persiste en restos vegetales, principalmente en forma de picnidios. Puede controlarse con tratamientos a semilla y por prácticas sanitarias y necesitar además tratamientos fungicidas. En la actualidad se está haciendo un esfuerzo importante en buscar garbanzos resistentes (Boorsma, 1980), p. ej. en el ICRISAT en la India y en el ICARDA en Siria.
Ascochyta pisi Lib. A . pisi es la especie tipo del género Ascochyta. En las hojas y vainas se forman picnidios pardos, globosos, sin setas, cuya pared se compone de 1-4 capas de células alargadas, de pared delgada, amarillo pardo (CM1334). Dentro de cada picnidio se originan, de las células de la pared, conidióforos hialinos cortos que producen picniosporas hialinas rectas o ligeramente curvadas, normalmente monoseptadas con una ligera constricción en el septo y con extremos redondeados. La forma de conidiogénesis puede ser un carácter importante que distingaa Ascochyta de géneros relacionados como Phoma (Boerema & Bollen, 1975).Entre sus huéspedes está Pisum, así como Lathyrus y Vicia, y está ampliamente distribuido (mapa del CM1 273). Wallen (1957) reconoció cuatro patotipos (I-IV) que en Canadá están separados geográfkamente. A . pisi causa la rabia o antracnosis del guisante, con lesiones pardo claras en hojas y vainas, con una margen evidente oscura y un centro pálido. El patógeno se transmite por semilla y al germinar la semilla infectada se forman lesiones primariasen las primeras hojas; de esta infección puede resultar muerte de plántulas en pre y postemergencia y enanismo, pero A . pisi ataca esencialmente a partes aéreas. A diferencia de Mycosphaerella pinodes y de Phoma medicaginis var. pinodella, no causa síntomas de podredumbre de pie. La transmisión de A . pisi es por picniosporas salpicadas por la lluvia, por restos vegetales infectados y por semilla infectada. En comparación con M. pinodes, tiene una capacidad saprofítica bGa y la formación de clamidosporas en el suelo es infrecuente (Dickinson & Sheridan, 1968). Los estudios sobre las fitoalexinas producidas por P . sativum cvs. Meteor y Kelvedon Wonder indican que las conidias de A . pisi raza l las toleran menos que lasde la raza 2 (Harrower, 1973). Se controla produciendo semilla libre de patógeno en áreas áridas, tratando l a semilla con benomilo, captan o thiram a 30" C; en algunos cultivares se ha identificado un cierto nivel de resistencia gobernada por al menos un par
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de genes dominantes; se ha trabajado con guisantes sin hojas y semi sin hojas para identificar nuevas resistencias a A . pisi. DIXON
Ascochyta fabae Speg. A . fabae se parece a A . pisi, pero es en gran parte específico de Vicia faba en la que causa antracnosis (CM1461). Se ha extendido por todo elmundo (mapa delCM1513) transmitido por semilla. Los síntomas en hoja y vaina aparecen primero en las hojas primarias de las plántulas que se desarrollan a partir de semilla infectada; las lesiones son alargadas, de hasta 10 mm de largo, con márgenes castañas y centros grisáceos; se desarrollan primero en los extremos y márgenes de las hojas, extendiéndose gradualmente hacia las venas principales de los foliolos y peciolos. En el tallo se desarrollan lesiones alargadas pardo rojizo que lo debilitan y pueden causar encamado; en ataques graveslashojasse destruyen por completo y las vainas en desarrollo aparecen cubiertas de lesiones, quenormalmente son más oscuras y más deprimidas que las de las hojas. Las semillas infectadas aparecen cubiertas por manchas circulares pardo oscuro; el principal punto de infección es la testa más que los cotiledones. El patógeno puede permanecer viable en la semilla hasta 3 años y en restos vegetales infectados hasta 4-5 meses (Dixon, 1984). La dispersión a corta distancia se debea picniosporas que rezumande los picnidios en condiciones húmedas y que dispersan las salpicaduras de lluvia; para que se reinfectenlas semillas debe llover al principio del desarrollo del cultivo, de forma que las salpicaduras lleguen suficientemente alto en la mata como para reinfectar las vainas y lassemillasen desarrollo (Hewett, 1973). El índice de desarrollo epidémico a partir de semilla infectada, y el reestablecimiento de infección a semilla a partir de plantas infectadas, varía mucho de año en año y de lugar en lugar según las condiciones ambientales. Para reducir la incidencia de A . fabae se han utilizado con un éxito considerable programas de certificación de semilla; el tratamiento a la semilla con preparados de benomilo y thiram puede utilizarse para reducir la infección a bajonivel, pero tiende a hacer perder capacidad germinativa; el control mediante pulverizaciones al cultivo (P. ej., con maneb) tiene un éxito limitado. DIXON
Ascochyta boltshauseri Sacc. (sinónimo: StagonosDora hortensis Sacc. & Malbr., A . hortensis
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Capítulo 13
Mycosphaerella holci Tehon (anamorfo: Phoma sor[Sacc. & Malbr.] Jorstad, Stagonosporopsis hortenghina [Sacc.] Boerema et al.)causa mancha de hoja sis [Sacc. & Malbr.1 Petrak) causa una antracnosis en numerosas gramíneas tropicales y subtropicales de poca importancia en Phaseolus, aunque ocasio(entre ellas, Oryza,Panicum,Setaria,Sorghum), nalmente se han señalado pérdidas importantes. pero no se ha señalado que tenga ninguna imporEn la naturaleza lospicnidiosproducena la vez tanciaparticular en el S deEuropa (CM1 584). conidias tipo Phoma, conidias uniseptadas tipo AsM . pomi (Pass) Lindau(anamorfo: Phoma pomi cochyta y conidias con dos o más septos tipo StaPass.), descrito en Italia, causa la mancha de Brooks gonospora; las conidias son mucho mayores quelas en la manzana, pero se ha señalado principalmente de Phoma exigua var. exigua (ver este), que se deen América del Norte (Yoder, 1982a). M. larici-lepnominaba A . phaseolorum Sacc. Se transmite por tolepis Ito et al. (anamorfo: Phoma yano-kubotae Kisemilla. A. hortorum (Speg.) Sm., señalado sobre tajima) es el defoliador más importante del alerce alcachofa,bereniena Y muchos otroshuéspedes en Japón; el alerce europeo Larix decidua es más (Viennot-Bourgin, 19491, probablemente sea tamsusceptible que el japonés L. leptolepis;representa biénsinónimo de P . exigua. Otras especiesseñaun riesgo principal, sometido a cuarentena, para el ladas sobre leguminosas, especialmente en Europa alerce europeo(EPPO 16). M. laricina R. Hartig Oriental, son A. lentis Bondartsev & Vassilievskii puede causar localmente ataques importantesa acísobre lenteja, A. caulicola Laubert sobre altramuz Alemania, Polonia y Suecia. Otras y Melilotus, A. trifoiiBondartsev & Trus sobre tré- culas de alerce en Phoma, consideradas más adelante como ‘anamorbol, A. punctata Naumov y A. vicia-villosa Ondrej fos de dothideales’, pertenecenposiblemente a este sobre especies de Vicia. A. sojaecola Abramov es grupo de Mycosphaerella spp., aunque parece más un patógeno transmitido por semilla, causante de probable que Phoma esté en realidad asociado con antracnosis en soja y señalado en la URSS. Leptospharia. En plantas de jardín hay numerosas especies de Ascochyta. A. gerberae Maffei es frecuenteY causa Mycosphaerella maculiformis (Pers.) Schroter (anadaños sobre Gerbera, y A. cinerariae Tassi, sobre morfo: Phyllosticta maculiformis Sacc.) estámuy exSeneciox hybridus;A. clematidina Thüm. causa una tendido comocausade una antracnosis, normalmarchitez y muerte progresiva importante en clemente sin importancia, de frondosas, especialmente matis ornamentales. r o b l e y c a s t a ñ o . M .z e a e - m a y d i s M u k u n A. gossypii Voronichin causa antracnosis del alya & Boothroyd(anamorfo: Phyllosticta maydis godón en condiciones lluviosas (CM1 271; mapa del Arny & Nelson) se detectó por primera vez como CM1 259; Compendio de la APS). Los síntomas inpatógeno en los USA al principio de los setenta, cluyen lesiones foliares y chancro de tallo; el padebido a la mayor susceptibilidad de los maíces con el citoplasma androestéril Texas (como en el caso tógeno se transmite por semilla y por restos de cosecha. Es importante en el SE de los USA cuando de Cochliobolus heterostrophus, ver éste, pero con menor importancia); causalesiones pálidas(mancha las condiciones son muy húmedas, y en Europasólo foliar amarilla) en las hojas (0,3-1,3 cm), con picse ha señalado en Greciay la URSS. Es posible que el hongo sea otra forma Phoma de exigua (ver éste). nidios evidentes, y sobrevive en restos de maíz y pratenses, sobre los que se forman las pseudotecas Sobre las Gramineae aparecen numerosas espe(Compendio de la APS). En 1971 se ha detectado la cies deAscochyta, que en sentidoamplio se incluían enfermedad en un área limitada del SO de Francia en A . graminicola Sacc. Punithalingam (1979) hadisobre un híbrido importado con citoplasma Texas ferenciado especies dentro de este complejo, algu(Cassini, 1973), y parecían favorecerle condiciones nas de las cuales tienen teleomorfos en Didymella, más frescas quepara C. heterostrophus. Sin emp. ej. D . exitialis (ver éste). A. avenae (Petrak) bargo, el abandono de los hibridos susceptibles a Sprague & Johnson causa quemado dehoja de aveeste último hongo ha llevado, incidentalmente, a la naendistintaspartesdeEuropa (CM1 731), Y desaparición de M. zeae-maydis de Europa. A. sorghi Sacc., lesiones foliares en sorgo en Italia (CM1 632); este últimonombre se utilizaba anteriormenteenunsentidomásamplio,como Mycosphaerella graminicola A . graminicola. A. desmazieressii Cavara causa da(Fuckel)Schroter ños en ballico (O’Rourke, 1976; CM1 661) Y se han (Anamorfo: Septoria tritici Roberge) señalado muchas otras especies en céspedes(ComDescripcicin básica pendio de la APS). Las enfermedades no son sufiLaspseudotecasde M . graminicola puedenconcientemente senas como para merecer medidas de fundirse con facilidad con las de M . tassiana y las control especiales.
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Ascomycetes IV de Didymella exitialis, pero en cultivo sus anamorfos (respectivamente, especies de Cladosporium Y de Ascochyta) permiten distinguirlos con facilidad; las pseudotecas de D. exitialis se encuentran en hojas verdes, dentro de las lesiones, mientras que las de M . graminicola sólo se han encontrado tras la recolección en material vegetal muerto. Las ascos9poras son bicelulares, elípticas, hialinas, de 16~2,5-4pm (Sanderson, 1976). Las picniosporas son hialinas, filiformes, ligeramente curvadas, con 3-7 septos y 43-70x 1,5-2 pm (CM1 90). Huéspedes M . graminicola está muy extendido sobre trigo Y otras especies de Triticum, y ocasionalmente se encuentra sobretriticale, centeno y algunas gramíneas silvestres.
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viento, pueden viajar a larga distancia,y se detectan asociadas a períodos de humedad desde seis semanas trasla recolección hasta elfinal de primavera, incluyendo el invierno(Sanderson & Hampton, 1978). La reducción del número de ascosporas durante la primavera puede explicar la ausencia de la enfermedad en la mayoría de los cultivos de siembra primaveral. Una vez que aparecen lesiones en las hojas del cultivo joven y se desarrollan picnidios, tiene lugar una dispersión secundaria de planta a planta por picniosporas salpicadas por la lluvia. En las regiones en quelascondicionesclimáticas no estimulan la producción de pseudotecas, y/o donde el cultivo se siembra sobre rastrojo infectado, las picniosporas dispersadas por la lluvia pueden también actuar como inóculo primario. No se ha señalado transmisión por semilla. Importancia económica
Especialización de huésped
Eyal et al. (1973) han senalado aislados adaptados a Triticum aestivum o a T. durum: el que exista adaptación a cultivares de trigo está menos claro. Distribución geogrcifica
Se encuentra en todas las áreas de cultivo de trigo del mundo (mapa del CM1 397).
En muchos países europeos (especialmente en el O), distintas regiones de los USA, en América Central y del Sur, Australia, Sudáfrica y Nueva Zelanda la septoriosis del trigo puede alcanzar proporciones epidémicas y llegar a ser un factor limitante de la producción: se han señalado pérdidas de hasta el 40% de la cosecha (Eyal & Ziv, 1974; King, 1977). En algunas áreas, como América del Norte y el sur de Brasil, se han señalado pérdidas devastadoras. Control
Edermedad
La enfermedad se conoce como septoriosis, seca o pardeado. Losprimeros síntomas normalmenteaparecen en plántulas en el estado de 4-5 hojas; al principio las lesiones son áreas hidrópicas verde pálido a amarillo, en la hoja inferior o primera hoja verdadera; seextienden con rapidez formando manchas pardo claro, linealesairregulares, que aparecen punteadas al desarrollarse los picnidios: durante la estación vegetativa la mayoría de las lesiones aparecen sobre la hoja verde más baja. En asociación con las lesiones foliares aparecen áreas extensas de amarilleo y quemado de ápices que pueden confundirse confacilidad con síntomas desenescencia. Los picnidios de las lesiones exudan al madurar masas de esporas (cirros) blancas o pardo claras. Epidemiología
El inóculoprimario consiste normalmente enascosporas dispersadas por el viento y producidas en pseudotecas formadas enel rastrojo; las ascosporas se liberan activamente y , una vez suspendidas en el
Se dispone de niveles eficaces de resistencia en CUItivares comerciales. La septoriosis afecta a la producción de dosformas: i) la infección temprana a la plántula antes o durante la iniciación de las espigas reduce los números de flores y, por tanto, los de granos, así como el desarrollo posterior de tallos y raíces; ii) la infección en la planta adulta afecta al llenado del grano y, por tanto, a su peso. La fase temprana de la enfermedad normalmente se ignora al considerar un control con fungicidas y las recomendaciones se limitan a la aplicación de un Único tratamiento para proteger la hoja bandera de una infección tardía; sin embargo, al menos en Nueva Zelanda, es obvio quelas ascosporas son la fuente primaria de infección y que su liberación disminuye rápidamentedurantelaprimavera(Sanderson & Hampton, 1978) y se consigue un control muy eficaz aplicando un fungicida a las plantas en el estado de 4-5 hojas, al principio del ahijamiento; al eliminar la infección en un estado temprano nohay otras fuentes de inóculo primario para infecciones tardías cuando puedan darse condiciones favorables para el desarrollo de la enfermedad en la planta adul-
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Capítulo 13
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ta. Los fungicidas que se aplican al principio del encañado para controlar Pseudocercosporella herpotrichoides controlan en un cierto grado la septoriosis, sin embargo se aplican demasiado tarde para un control óptimo y puede tener lugar cierta dispersión secundaria dentrodel cultivo. En climas secos, donde se siembra el trigo sobre el rastrojo y la fuente primaria de infección son laspicniosporas producidas en éste durante la estación vegetativa, comoocurreenIsrael,se necesitanaplicaciones múltiples de fungicidas. SANDERSON & SCOTT
Mycosphaerella linicola Naumov (Sinónimo: M . linorum [Wollenw.] Garcia Rada) (Anamorfo: Septoria linicola [Speg.] Garassini)
M . linicola causa el pasmo del lino (CM1 709). Se encuentra en la mayoría de los países europeos en que se cultivalino (aunque no en Dinamarca, Irlanda, Polonia, Portugal o Escocia) y durante estesiglo se ha extendido a América del Norte y del Sur y a Australia (mapa del CM1 18). Dado lo limitado de su distribución en Europa, se consideraun organismo sujeto a cuarentena(EPPO 75). Es especialmenteimportanteen los cultivaresoleaginosos. M . linicola se transmite principalmente por semilla, aunque también puede sobrevivir como pseudotecas en restos de cosecha. Ataca a plántulas, aunque la fase económicamente importante es la infección a tallo de las plantas enmaduración. Las picniosporas se dispersan rápidamentey causan lesiones de tallo con un aspecto bandeado típico en el que alternan lesiones difusas azuladas y luego pardas, finalmente punteadas de picnidios, con zonas sanas verdes;las infecciones a hoja llevan a su caída; también aparecen lesiones en las cápsulas. La humedad elevada y las temperaturas de 22-25” C favorecen la extensión de la enfermedad. Aunque los cultivares resistentes han reducido mucho la importancia de la enfermedad y los benzimidazoles dan un buen control, M . linicola es aún un problema en Francia, Italia Y el este de Europa (RDA, Hungría, URSS, Yugoslavia). La fuenteprincipal de infección sigue siendo la semilla, y dado que el hongo no se detecta con facilidad por métodos de ensayo en semilla, es esencial controlar la enfermedad en los cultivos productores de semilla, que deberían realizarse, idealmente, en áreas libres de enfermedad. JOUAN
Mycosphaerella ribis (Fuckel) Lindau(anamorfo: Septoria ribis [Lib.] Desm.) causa una antracnosis
a especies deRibes con una importancia secundaria
en Europa Occidental, pero que requiere controlcon fungicidas en Bulgaria y la URSS; lo mismo puede decirse deM . rubi Roarck (anamorfo: S. rubi Westend.) sobre especies de Rubus, que puede causar una defoliación prematura; sigue sin aclararse si M . rubi es distinto de Sphaerulina rubi Demaree & M. Wilcox, que se piensa que tiene el mismo anamorfo en Septoria, en América del Norte, sobre frambueso. Sphaerulina rehmiana Jaap (anamorfo: Septoria rosaeDesm.) causa lesiones foliares de importancia secundaria en rosa(Compendio de la APS). M . sentina (Fr.) Schroter (sinónimo: M . p y r i [Auersw.] Boerema; anamorfo: S. pyricoa Desm.) está muy extendido y causa en peral un punteado foliar sin importancia; las hojas se infectan primariamente a partir de ascosporas formadas enlas hojas caídas y posteriormente la enfermedad se dispersa por picniosporas; el control normal de Venturia pirina elimina a este patógeno. M . pistacina Chitzanidis (anamorfo: S. pistacina Allescher), M . pistaciarum C h i t z a n i d (i sa n a m o r f o : S. pistaciarum Caracciolo) y S. pistaciae Desm. caulos tratamientos san los tres antracnosis en pistacho; con fungicidas cúpricos o con zineb a la brotación dan una protección adecuada contra el patógeno. M . populi Schroter (anamorfo: S. populi Desm.) causa lesiones foliares de muy poca importancia sobre Populus nigra y P . x euroamericana en muchos países europeos (Lanier et al., 1976); por el contrario, M . populorum C . E. Thomson (anamorfo: S. musiva Peck), que sólo se encuentra en América del Norte, causa chancros graves en chopos híbridos, además delesiones foliares; constituye la principal razón para prohibir la importación a Europa de material de propagación de chopo (EPPO 17). Otras especies de Septoria se tratan más adelante bruo ‘anamorfos de Dothideales’. La asociación simultánea de Septoria con Mycosphaerella y Leptosphaeria es un punto que necesita aclararse. Mycosphaerella mori Phloesporamaculans
(Fuckel) Wolf (anamorfo: [Bérenger]Allescher) es el agente causal, muy frecuente, de la socarrina de las hojas de la morera; tuvo una importancia considerable en el Mediterráneo (Viennot-Bourgin, 1949) al hacer lashojas de moreraincomestibles para los gusanos de seda. M . ulmi Kleb (anamorfo: Phloesp r a ulmi [Fr.] Wallr.) es la causa frecuente Y sin importancia de la socanina de las hojas del olmo.
Mycosphaerella brassicicola (Duby)
Johanson ex Oudem. M . brassicicola producepseudotecas
globulares, pardo oscuras, con ostiolos apicales papilados; las
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Ascomyce:tes IV
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conidióforos pardo negruzcos. No se conoce teleoascosporas sonhialinas,cilíndricas y bicelulares, morfo (CM1 721). con extremos redondeadosy sin constricción; produce un anamorfo (Asteromella brassicae [Chev.] Boerema & v. Kesteren), aunque no está claro SU Huéspedes status en el ciclo vital (CM1 468). Se han señalado C.beticola ataca exclusivamente a Beta, siendo alcomo huéspedes la mayoría de los cultivos del gégunos cultivares de B . vulgaris más susceptibles que nero Brassica. Se encuentra en todas las regiones otros. húmedas y frescas del mundo (mapa del CM1 129). Los síntomas de mancha en anillo debidos a M . brassicicola se desarrollan en todos los órganos Distribución geogrcifica aéreos desde los cotiledones hasta las silicuas; la mayor parte de la infección recae normalmente en El hongo es originario de Europa Central y del Melas hojas maduras y a menudo lleva a defoliación; diterráneo, y prefiere condiciones húmedas Y cálilaslesionesempiezan con pequeñas manchas osdas; en 1887 se extendióa Francia y en la actualidad curas, visibles en ambas superficies foliares, que se se encuentra en todas las Breas del mundo que proexpanden hasta 20-30 mm de diámetro con zonas ducen remolacha azucarera (mapa del CM1 96). evidentes concéntricas de crecimiento fúngico, de donde viene el nombre de mancha en anillo, con Edermedad coloraciones amarillo grisáceo y pardo; cada lesión tiene normalmente un borde definido limitado por Las infecciones primariasaparecen como puntos roun área hidrópica estrecha y una zona clorótica. Si jizos pequeños en las hojas marginales, que se delas lesiones son numerosas amarillea toda la hoja sarrollan dando lugar a manchas redondas, depricon bordes rizados,agrietados o desgarrados; el asm i d a s ,r o d e a d a sd eu nh a l op a r d or o j i z o pecto anillado de las lesiones se refuerza por un (Lámina 21); en condiciones de HR adecuadas las desarrollo zonal de las pseudotecas. Las coles allesiones aparecen cubiertas de una capa gris irremacenadas infectadas con M . hrassicicola pueden gular de conidias formadas en conidióforos casi nedesarrollar lesiones pardo oscuro a negras. gros (cf. Ramularia beticola, cuyas cadenas de esSe transmite en gran parte por ascosporas disporas blancas se forman sobre conidióforos en copersadas por el viento, aunque se ha confirmado la jinetes blancos). Las hojas invadidas pueden transmisión por semilla. La invasión tiene lugar a deshidratarse, causandoun decaimiento importante través delos estomas, dandolugar aun micelio inter de la remolacha. Los cultivos para semilla pueden e intra celular. El control cultural es de gran iminvadirse desde la base de la planta hasta las brácportancia, debiéndoserealizar los semilleros limpios teas y las semillas, lo que puede afectar a la capade restos infectados y distantes de los cultivos escidadgerminativa; hay,además, riesgo de transtablecidos. La aplicación otoñal de fertilizaciones misión por semilla. potásicas puede colaborar a inhibir la infección invernal; la aplicación primaveral de compuestos niEpidemiología trogenados estimula el crecimiento, que puede reemplazar el destruido por el patógeno durante el Las conidias se desarrollan con rapidez en las leinvierno. La semilla puede tratarse con éxito con siones (en 24 horas) (Lebrun, 1973); normalmente agua caliente (45" C durante 20 min) o sumergirse se dispersan por salpicaduras delluvia a distancias en thiram para controlarla infección. Puede también relativamente pequeñas; germinan a 14-35" C y HR controlarse tratando con maneb, mancozeb o besuperior al 90%. Durante el 'período de infección', nomilo, con grandescantidades de mojante (Wilson, que puede durar desde 48 h (al óptimo de 27" C) 1971). Se ha senalado resistencia a M . brassicicola hasta 3-5 días, según la HR, los tubos germinativos en cultivares decolifror Roscoff y en algunas líneas penetran por los estomas a las cavidades subestode coles de Bruselas. máticas; este período, durante el cual el hongo está DIXON expuesto a los tratamientos fungicidas, finaliza con la penetración en el parénquima foliar, en el que se desarrolla durante 12-21 días(período de incubaCercospora beticola Sacc. ción) antes de hacerse evidente (primeras lesiones Descripción básica secundarias). El inóculo se conserva y se dispersa por: i) pseudoestromas que se forman en las semillas C . beticola se caracteriza por sus conidias hialinas, y sobreviven durante 20-32 meses; ii) dispersión pluriseptadas, en forma de maza, que se forman en
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Capítulo 13
desde cultivos paraproducción de semilla a cultivos vecinos para producción de raíz, lo que constituye uno de los medios principales de propagación de un año al siguiente; iii) restos vegetales en el suelo, en los que se forman esclerocios que, al igual que los pseudoestromas delas semillas, pueden permanecer viables durante más de dos años.
gad0 a estar muy extendido en toda Europa. También se recomiendan las sales de estaño asociadas con otros tipos de fungicidas, aunque tienen poco efecto sistémico. Los métodos actuales de controlar C. beticola parecen ser eficaces en condiciones normales de infección, pero no cuando el riego es excesivo, lo que impide el uso de los sistemas de aviso normales. LEBRUN
Importancia económica En Francia se han demostrado ocasionalmente pérdidas experimentales de hasta el 44% de peso de raíz y de 2-3 grados en materia seca; en países como ltalia puede producir incluso la pérdida total de la cosecha. Control
Las medidas de control son un resultado directo de los estudios biológicos: eliminación máxima de restos, distanciamiento de los cultivos para producción de semilla, tratamiento a la semilla (que normalmente se realiza simultáneamente contra Peronospora farinosa, Pleospora bjoerlingii y contra especies de Pythium). El número de tratamientos al cultivopuededisminuirsemediantemétodosde 'avisos' (Darpoux & Lebrun, 1964; Darpoux et al., 1966): i) señalando la aparición de puntos primarios de infección que en sí mismos no son peligrosos; ii) vigilando las temperaturas superiores a 17" C (óptimo a 27" C) cuando se combinan con lluvias 'de infección' (2-3 mm), quepermiten que estas lesiones pequeñas y sin importancia económica esporulen y las esporas se liberen,lleguen a otras hojas o a otras plantas y germinen y penetren en los tejidos. Si se sabe, como por ejemplo, en Francia, que transcurren tres días entre la germinación de conidias y la penetración, debería tratarse en este período (con cobre, maneb, captafol);un fungicida más bien persistente puede proteger la planta durante unos 15 días. El tiabendazol tiene acción sistémica (Solel, 1970), que protege la planta hasta la aparición de las primeras lesiones; si se aplica inmediatamente un segundo tratamiento se inhibe la esporulación, y una aplicación dentro de los 15 días siguientes eliminará las infecciones secundarias; cuando se asocian con fungicidas más clásicos los sistémicos pueden tener una acción preventiva combinada con cierta acción curativa, y pueden proteger un cultivo invadido por el patógeno durante más de cinco semanas,sin embargo estos tratamientos deben utilizarse con precon caución: mezclados o utilizadosalternando compuestos como maneb, mancozeb, captafol, para impedir adaptación de cepas, fenómeno que ha Ile-
Cercospora nicotianae Ell. & Ev. C . nicotianae es morfológicamente idéntico a C . beticola y C. apii; para Sobers (1968), C . nicotianae es una forma de C. apii especializada al género Nicotiana, en el que produce una enfermedad foliar conocida como perforación de las hojas. Las lesionessonirregulares,muchasblancas como papel, con puntos oscuros enel centro, que señalan las masas de las fructificaciones; normalmente no exceden de 6 mm de diámetro y pueden confundirse en ciertas condiciones con las manchas pardas (AIternaria longipes), quemazón (Pseudomonas sirynRae pv. tabaci) o con distintas manchas foliares fisiológicas. La perforación depende del clima: en clima cálido la enfermedad se extiendeconrapidez,especialmente si llueve intermitentemente. El hongo puede invernar en tocones infectados de tabacoo en otros huéspedes; en primavera se formanconidias que pueden contaminar a las plantas en semillero; los trasplantes infectados llevan el hongo al campo. C. nicotianae también causa manchas negras en tabaco en almacén tras la recolección; probablemente la enfermedad causa daños principalmente en cultivos de tabaco 'flue-cured' (para rubio) y para envolturas de cigarros en Africa Central. En Europa la enfermedad ha causado pérdidas en Italia, Polonia, RFA y Yugoslavia, pero su importancia está disminuyendo. También se encuentra en los USA y Canadá. En las áreas de cultivo de tabaco en que es problema se recomiendan rotaciones y fertilizaciones adecuadas; deben evitarse fertilizaciones nitrogenadas excesivas y la recolección de las hojas debe hacersea la madurez óptima; en campo pueden aplicarse fungicidas como benomilo. D E L O N & SCHILTZ
Mycosphaerella bolleana Higg. (anamorfo: Cercospora bolleana [Thüm.] Speg.)causa lesiones foliares de la higuera. M . cruenta (Sacc.) Lan. (anamorfo: C. cruenta Sacc.) se encuentra principalmente sobre especies de Vigna y Phaseolus en los trópicos
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Ascomycetes IV (CM1 463), aunque también sobre soja enla URSS. M . cerasella Aderhold(anamorfo: C . cerasella Sacc.; sinónimo: C. circumcissa Sacc.) y M. prunipersicae Deighton(anamorfo: Miuraea persica [Sacc.] Hara; sinónimo: C. persica Sacc.) son patógenos secundarios de cerezoy melocotonero, respectivamente, con una distribución limitada en Europa (mapa delCM1 442). M. gossypina (Atk.) Earle (anamorfo: C. gossypina Cooke) causaun manchado rojizo en las hojas de algodón, que aparece a final de estación y tiene muy poca importancia, encontrándose en todas las áreas de este cultivo (Compendio de la APS). M . rosicola Davis(anamorfo: C. rosicola Pass.) puede causar defoliaciones preRosa (Compendio de la maturasenespeciesde APS). Aunque numerosas especies de Cercospora atacan adistintoscultivos en los trópicos, pocastienen importancia, o incluso aparecen, en Europa. C. kikuchii (Matsushima & Tomoyasu) Gardner (que causa amoratado de semilla y necrosis foliares) y C. sojina Hara (que causa perforación de hojas) son patógenos importantes de la soja en países cálidos, que podrían aparecer en Europa, ya que se transmiten por semilla (Compendio de la APS); solamente esprobable que persista encondiciones europeas C. kikuchii. C. sorghi Ell. & Ev. (CM1 419) está muy extendido en los trópicos, causando las manchas foliares grises del sorgo, pero en Europa sólo se encuentra enItalia (mapa del CM1 338). En leguminosasseencuentrandistintasespecies: C. zonata Winter, bastante extendida, causando lesiones foliares de poca importancia en Vicia. C. medicaginis Ell. & Ev. y C. zebrina Pass. se encuentran respectivamente en alfalfa y trébol, sin que puedan distinguirse morfológicamente (Compendio de la APS de enfermedades dela alfalfa). C. vexans Massal causa lesiones foliares en fresa de pocaimportancia (Compendio de la APS). De las distintas especies que se encuentran sobre hortícolas, C. apii Fres.,sobreapio (cf. tambiCn C . nicotianae más amba), y C. carotae (Pass.) Kaznovski & Siemaszko, sobre zanahoria, se encuentran en Europa, aunque tienen mayor importancia en otrasregiones (Dixon, 1984). C. asparagipass., sobre esphrrago, tiene mayorimportancia en climascálidos y C. capsici Heald & Wolf (CM1 723), sobre pimiento, se ha detectado en Italia y podría ser un nuevo peligro para los cultivos protegidos (Messiaen & Lafon, 1970). Porúltimo, Cercoseptoriapini-densiflorae (Hori & Nambu) Deighton (sinónimo: Cercospora pini-densflorue Hori & Nambu) causa lesiones de acículas de muchas especies de Pinus en Africa y
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Extremo Oriente, importante especialmente sobre P . radiata en Japón; se considera que representa un peligro para Europa sujeto a cuarentena (CM1 329; EPPO 7). Mycovelosiella concors (Caspary) Deighton (sinónimo: Cercospora concors [Caspary]Sacc.)causa perforación de las hojas de la patata en las partes menos cálidas de Europa; las lesiones amarillentas, con fructiticacionesconídicasgrises en el envés, pueden desprenderse dejando agujeros; tienes sólo una importancia secundaria (CM1 724; Compendio de la APS). Pseudocercospora vitis (Lév.) Speg. (sinónimo: Cercospora vitis [Lév.] Sacc.), segdn Viennot-Bourgin (1949), está muy extendido en hojas de vid en todo el mundo, aunque no tiene importancia; Marziano et al. (1978) lo señalan produciendo ataques importantes sobre un cultivar en el sur de Italia. Corynespora cassiicola (Berk. & Curtis) Weir (sinónimo: Cercospora melonis Cooke) recibió atención en Europa hace muchos años como la causa de la ‘diana’ de pepinos en invernadero; aunque la enfermedad quizá tenga aúncierta importancia en este cultivo (Dixon, 1984) el problema se resolvió en gran parte debidoa resistenciaextremadamente duradera C. cassiicola es, del cv. Butcher’s Disease Resister. de hecho, un organismo polífago muy extentido en numerosos cultivos (P.ej., berenjena, soja, sésamo, tomate) enpaíses cálidos (CM1 303). Persiste en restos de cosecha y se extiende especialmente en condiciones cálidas y húmedas; sehan señalado formas especializadas en cierto gradoa soja (CM1 313), por lo que su aparición reciente sobre este cultivo en Hungría (Ersek, 1978) puede resultar preocupante. SMITH
Mycocentrospora acerina (R. Hartig) Deighton M . acerina es un hifomiceto en cuyos conidióforos quedan cicatricesamplias,uniformementeengrosadas, después de que se desprenden las conidias pluriseptadas, normalmenteobclavatas-aciculares (Deighton, 1971). Afecta a una amplia gama de plantas herbáceas, entre ellas muchas cultivadas; está ampliamente distribuido en las regiones templadas del mundo y es muy frecuente en la mayoría de las zonas de la Europa del N. A menudo la infección se limita a plántulas jóvenes o a partes senescentes de plantas maduras con menos resistencia. Las in-
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Capítulo 13
fecciones posteriores a la recolección de especies cultivadas de las Umbelliferae, especialmente apio y zanahoria, son particularmente graves y se han descrito con detalle (Day et al., 1972; Davies et al., 1981). El patógeno penetra a través de la cutícula intacta del pecíolo delapio, produciendo apresorios; en la zanahoria la peridermis y el periciclo de las raíces maduras sonmuy resistentes a la penetración, que tiene lugar principalmente a través de heridas; tras una faselag de infección localizada el hongose desarrolla necrotróficamente en los tejidos, causando una podredumbre progresivamente oscura hasta negruzca, que contiene cadenas características de clamidosporas (un carácter diagnóstico); en el camPO las clamidosporas sobreviven en restos de cosecha durante muchos años, al cabo de los cuales pueden germinar y colonizar las raíces. Las plántulas jóvenes, particularmente susceptibles, quedan a veces totalmente destruidas, pero en raíces maduras resistentes el hongo crece superficialmente, formando más clamidosporas, que posteriormente contaminan las raíces tras la recolección. Las clamidosporas también pueden germinar sobre la superficie de suelos encharcados, produciendo conidias que flotan y se dispersan en las corrientes de agua, y éste es el mecanismo de dispersión a corta distancia más importante;también se puede disper1972), aunque con sar por salpicaduras (Klewitz, poca eficacia. Donde abunda, M . acerina puede limitar la capacidad de almacenamiento de apio y zanahoria, y de momento no se han detectado diferencias genéticas claras de resistencia entre las líneas comerciales actuales; la incidencia de la enfermedad en zanahoria puede reducirseminimizando losdaños producidos durante la recolección, aunque parece inevitable que éstos sean considerables en el caso de producción, o manejo, a gran escala. Se ha conseguido un buen control de la enfermedad en apio y zanahoria mediante tratamiento con benomilo tras la recolección (Derbyshire & Crisp, 1978). LEWIS
Mycocentrospora cladosporioides (Sacc.) P. Costa ex Deighton (sinónimo:Cercospora cladosporioides Sacc.) causa en olivo lesiones foliares de poca importancia (Graniti & Laviola, 1981). MycosphaereIla berkeleyi W. A. Jenkins (anamorfo: Cercosporidium personatum [Berk. & Curtis] Deighton), que junto con M. arachidis Deighton (anamorfo: Cercospora arachidicola Hori) tiene mucha importancia en el trópico sobre cacahuete; se encuentra en algunos países mediterráneos (CM1 412, mapa 152). M. carinthiaca Jaap causa manchas en las venas del
trébol. Scolicotrichum graminis Fuckel (sinónimo: Passaloragraminis [Fuckel] Hohnel,Cercosporidum graminis [Fuckel] Deighton) es considerado porlos autores rusos como el anamorfo deMycosphaerella recutita Johanson; causa estriado pardo de muchas gramíneas pratenses (especialmente Dactylis, Phleum y Poa); a lo largo de las venas aparecen puntos negrosprominentes, formados por masas densas de conidióforos; la importancia práctica de la enfermedad es más bien pequeña(O'Rourke, 1976). Cercosporidium punctum (Lacroix) Deighton ataca en Francia e Italia a hojas y a partes aéreas en general, de perejil e hinojo (Bougeard & Vegh, 1980; Sisto, 1983).
Ramularia beticola
Fautrey & Lambotte
(Sinónimo: Ramularia betae Rostrup)
R . beticola forma cadenas de conidias blancas hialinas en conidióforos agregados en 'cojinetes' blany bicos típicos; algunasconidiassoncilíndricas septadas ( I 5 X 1 3 pm) y otras son ovoide-elípticas ( 9 x 5 pm). No se conoce teleomorfo, pero en general las especies de Ramularia son anamorfos de Mycosphaerella. El hongo está muy extendido en Francia, Europa Central y del Norte (ReinoUnido,Dinamarca) y América del Norte. Sólo ataca a remolacha azucarera y forrajera, de las que algunos cultivares son más resistentes que otros. En el SO de Francia la enfermedad aparece en primavera (junio) enlos cultivos para producción de raíz, o en otoño en los cultivos para producción de semilla, y esto suele ser también así para el resto de Europa. Las lesiones necróticas son mayores que las debidas a Cercosporabeticola (2-3 mm dediámetro), circularesa ovoides, a veces irregulares (Lámina 22); pueden estar rodeadas o no por tejido pardo rojizo claro; la superficie de las lesiones muestra un césped blanco plateado de cojinetes fúngicos en los que se forman las cadenas de conidias cuando la humedad es adecuada (HR superior al 70%) y la temperatura es óptima (16-17" C, de hecho de 5 a 25" C). La pen e t r a c i ó np o r los e s t o m a es isr r e g u l a r (cf. C. beticola), pero en condiciones óptimas en 24 h el 90% de las conidias han germinado Y penetrado en los tejidos (en la naturaleza, en 2-3 días). El hongopuedepersistir en el parénquimafoliar formando conidias o no; en el suelo, sobre restos vegetales, los pseudoesclerociospuedenpersistir hasta más de dos años (como en C. beticola). Un factorde dispersiónimportante es la proximidad
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Ascomycetes IV
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entre cultivos para producción de semilla y para producción de raíz. El hongo causa una pérdida de peso y materia seca enraíces del 5-lo%, y en los cultivos de semilla el IO-20% de las flores pueden ser estériles; los cultivos de semilla sirven como reservorio de la enfermedad desde un año al siguiente. Puede controlarse (Byford, 1976) pulverizandoinmediatamente después de la primera infección (lesiones primarias) en junio en el caso de cultivo de producción de raíz y en septiembre y marzo en casode cultivospara producción de semilla; normalmente se trata con un benzimidazol o con tiofanato mezclados con un ditiocarbonato(maneb o mancozeb),puedenecesitarse un segundotratamiento a las 2-3 semanas. Debe señalarseque elazufrecombinadocon los benzimidazoles puede controlar a la vez a Erisipe betae; según las condiciones climáticas puede necesitarse una tercera pulverización. Las sales de estaño y el fosetil-A1 tienen buena eficacia contra R. beticola; todos los tratamientos anteriores deben mezclarse o utilizarse alternativamente para evitar la adaptación de las cepas, fenómeno actualmente muy extendido en C . beticola en toda Europa.
R . vallisumbrosae tiene la característica inusual deformartres tipos deesporas(Gregory, 1939): conideas 1-3 septadas de 14-44x4 pm, formadas sobre las hojas en masas pulverulentas blancas; picnidios esféricos de 55-75 pm, con esporas unicelulares de 3 x I pm;esporas 3-7 septadas,de 4095~2,5-3,5 pm,que se forman en cuerpos esclerociales de 75-150pm; éstas son las que permiten la transmisión de la enfermedad de un año al siguiente. R . vassisumbrosae no es frecuente cultivos en anuales y no senecesitan medidas de control;en cultivos bianuales o perennes la enfermedad se transmite de un año al siguiente por esclerocios que invernan en las hojas viejas; es importante que si durante el primer año se percibe cualquier síntoma foliar se trate con ditiocarbamatos o con captafol, que dan resultadosprometedores; normalmentebastan cuatro tratamientos, separados 15 días, dándoseel primero justo antes dela floración; el rehacer los caballones al final de la primera estación entierra el material foliar infectado y disminuye la cantidad de infección que aparece en los brotes jóvenes.
LEBRUN
Myscosphaerella fragarae (Tul.) Lindau (anamorfo: Ramularia grevilleana [Tul.] J m t a d ; sinónimo: R. tulasnei Sacc.) causa la viruela de las hojas de la fresa y la ‘semilla negra’ en el fruto (CM1 708, mapa 110). Las lesionestienen una zona central blancuzca, con las conidias, rodeada de un borde amoratado; la infección primaria se debe a ascosporas o a conidias formadas en restos dehoja en el suelo, o a conidias de lesiones sobre hojas invernantes; las lluvias abundantes favorecen la dispersión de las conidias por salpicadura. Aunque la enfermedad es frecuente su efecto en el desarrollo de la planta normalmente no es muy importante, especialmente en la actualidad, en que sedispone ampliamente de cultivares resistentes. Si se necesita se controla con facilidad con fungicidas de acción protectora (Compendio de la APS). R . armoraciae Fuckel causa en toda Europa viruela en el rabanito, y amenudo las lesiones sedesprenden dejando un ‘perdigonado’; últimamente tambiénse ha detectado el hongo en líneas androestériles de colza (Brun et al., 1979). R. alba (Dowson) Nannf. (CM1 869) causa el moho blanco de Lathyrus odoratus,que puede ser muy serioen condicioneshúmedas (Brooks, 1953); en la actualidad se le diferencia de R. deusta (Fuckel) Karakulin, que se encuentra sobre otras especies de Lathyrus (CM1 868). R. lactea (Desm.) Sacc. es frecuente sobre especies de Viola (Deportes et al., 1979). R. primulae Thiim causa con frecuencia lesiones foliares en plantas de Primula, en
Ramularia vallisumbrosae Cavara R. vallisumbrosae ataca a muchas especies
y cultivares deNarcisus, aunque la enfermedad está asociadaprincipalmente con el cultivocomercial de narcisos trompeta. Aparece en condiciones cálidas y húmedas, y en general ataca a los cultivares de floración tardía. Enlos tallos florales, y en las hojas, especialmente hacia sus ápices, se desarrollan poco después de la emergencia de las hojas manchas o estrías pequeñas,deprimidas, verde grisáceo o amarillentas; estas lesiones crecen tornándose amarillo pardo oscuro, aunque no adquieren el color pardo oscuro del quemado causadopor Stagonospora curtisii, y en condiciones húmedas se forma una masa pulverulenta de esporas, de donde viene el nombre inglés común de ‘moho blanco’. En las primaveras cálidas y lluviosas la enfermedad llega a ser epidémica, causando senescencia temprana y pérdida de producción de bulbo y flor en la estación siguiente. Las esporas se dispersan por salpicaduras de lluvia y por el viento, pero en condiciones secas dejan rápidamente de ser viables; cuando las hojas infectadas mueren se forman masas de esclerocios negros, diminutos, difíciles de ver, que permanecen durmientes durante el verano y el otoño y germinan en invierno produciendo esporas que infectan a las hojas que emergen.
PRICE
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Capítulo 13
macetaeninvernadero(Fletcher, 1984). R. rhei Allescher causa un tipo de lesión similar sobre mibarbo Y puede ser necesario controlarlo con fungicidas.
Mycosphaerella tassiana (de Not.) Johanson (Anamorfo: Cladosporium herbarum [Pers.] Link.)
M . tassiana pertenece a un grupo de hongos que normalmente no se consideranpatógenos de plantas y que pueden encontrarse en la superficie o dentro de los tejidos de éstas; otras especies aisladas con frecuencia son C. cladosporioides (Fres.) de Vries y Alternaria alternata (ver éste); sin embargo todavía no se ha dilucidado por completo la patogeneicidad de estos hongos; diversos estudios los consideran como patógenos de distintos cultivos, aunque los en trabajos antiguos se dudaba de la identidad precisa de los hongosimplicados (Dickinson, 1981a). La evidencia disponible sugiere que los hongos pueden desarrollarse de forma importante en el filoplano, aunque en general sea limitada su capacidad de parasitar al huésped; en condiciones favorables determinados aislados de estos hongos son capaces de penetrar a hojas sanas y verdes, pero normalmente permanecen confinadosalascavidades subestomáticas y sólo se produce la muerte de unas pocas células del huésped(O’Donnell & Dickinson, 1980); normalmente no tienen éxito los intentos de penetración directa en células epidérmicas sanas y coinciden con el activado delos mecanismos de defensa del huésped. A . alternata puede establecerse por sí misma en tejidos sanos detrigo, penetrando a través de tejido senescente en el ápice de la hoja y desarrollándose internamente a lo largo de las venas (Dickinson, 1981b). Estos hongos son también capaces de explotartejidos que en ciertomodo hayan resultado heridos, P. ej. debido a ataques de insectos. Normalmente tras la inoculación con estos hongos del filoplano no se producen síntomas macroscópicos, pero se han señalado sus efectos sobre la fisiología del huésped, p. ej. un aumento de los niveles de RNA y de los de enzimashidrolíticas. Cuando se desarrollan síntomas reconocibles tienden a manifestarse como necrosis localizadas de teEstudios realizados jidos, p. ej.lesionesfoliares. con trozos de hoja (Skidmore & Dickinson, 1973) indican que el efecto principal de la colonización de la hoja por loshongos del filoplanoes la aceleración de su senescencia. Hay datos procedentes de observaciones de campo sobre posibles efectos deletéreos para los cultí-
VOS. Las especies de Cladosporium y A . alternata son componentes principales del complejo fúngico del ‘negreo’ de las espigas de los cereales. En años húmedos estos hongos pueden ser suficientemente numerosos como para reducir la fotosíntesis de la planta debido a un efecto de sombreado, y de esta forma disminuye la calidad de grano y semilla (Dickinson, 1981a); también hay datos procedentes de experimentos de campo para evaluar el efecto de fungicidas en el control de enfermedadesfoliares de cereales que indican que los hongos del filoplano pueden tener un efecto sobre la planta huésped. En elReinoUnido (Cook, 1981), Francia y la RFA (Fehrmann et al., 1978) el nivel de enfermedades foliares fue demasiado b d o como para explicar los aumentos significativos de producción observados en respuesta a los distintos tratamientos y una explicación posible es que los fungicidas limiten los efectosdañinosde los hongosdelfiloplano. Los experimentosdiseñados específicamentepara estudiar el impacto defungicidas sobre los hongos del negreo han demostrado queaplicaciones tardías durante el desarrollo del cereal pueden tener efectos marcados sobre los hongos del filoplano, y ocasionalmente retrasar la senescencia foliar aumentando la producción (Dickinson & Wallace, 1976), sin embargo estos resultados han sido muy discutidos (Fokkema et al., 1979b); por tanto aunque se ha demostrado el potencial de los hongos filamentosos del filoplano para penetrar en tejidos del huésped su importancia en condiciones normales de campo no está clara, puede ser que sea pequeña si se considera cada infección individual, pero que colectivamente puedan causar dañossignificativos al huésped. Además de los tres hongos considerados aquí, se encuentran muchas otras especies en las superficies de las plantas (p. ej., Epicoccum purpurascens Ehrenb., CM1 680), aunqueseconoce muy poco de sus actividades en el filoplano. También se encuentran en las superficies de las hojas poblaciones abundantes de levaduras, p. ej. Sporobolomyces roseus, especies de Cryptococcus y Aureobasidiumpullulans (ver éste), que sonantagonistas paraciertos patógenosdebidoprincipalmentea competición por nutrientes (Fokkemaet al.,1979a).
BALDWIN
Mycosphaerelladianthi (Burt) Jorstad (anamorfo: Cladosporium echinulatum [Burt] De Vries; sinóni[Berk.]Cooke) mo: Heterosporiumechinulatum causa mancha en anillo en el clavel y en Dianthus barbatus. En las hojas, Y a veces en el epicáliz, aparecen lesiones pálidas con un borde evidente rojizo, en las queaparecen anillos de conidias ne-
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Ascomycetes IV
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gruzcas; el hongoinverna sobrelas hojas infectadas. Secontrola medianteprácticassanitarias, tratamientos fungicidas (ditiocarbomatos) y reduciendo la humedad (Viennot-Bourgin, 1949; Wittman & Bedlan, 1980). M. macrospora (Kleb.) Jgírstad(anamorfo: C. iridis [Fautrey & Roum.]De Vries) causa quemado de Iris y de otras Iridaceae (Gladiolus, Freesia, Hemerocallis) (CM1 435); a lo largo de las hojas aparecen manchas ovales pardas con pústulas conídicas negras en las márgenes; si son numerosas pueden fusionarse dando a la hoja un aspecto oxidado, especialmente cerca del ápice. En condicioneshúmedas y lluviosas se dispersan las conidias, el hongo sobrevive principalmente sobre restos. Las plantas infectadas tienen menos vigor. Puede controlarse por medidas sanitarias y tratamientos fungicidas.
cultivo. El tomate es muy susceptible a su ataque, pero otras especies sudamericanas del género son resistentes
Mycosphaerella allii-cepe Jordan et al. (anamorfo: Cladosporium allii-cepe [Ranojevic] M. B . Ellis; sinónimo: Heterosporiumallii-cepae Ranojevic) (CM1 679,842) se ha conocido durantemuchos años como causa de lesiones foliares en cebolla, y recientemente ha atraído la atención al causar epidemias importantes en Irlanda (Ryan, 1978) y en el Reino Unido. C. allii (Ell. & G . W. Martin) P. M. C . allii-porrii Kirk & Crompton(sinónimo: [Sacc. & Briand] Boerema) se ha señalado en puerro en Holanda y en el ReinoUnido (CM1 841). C. variabile (Cooke) De Vries causa lesiones foliares frecuentes, perosin importancia, en la espinaca. C. phlei (C. T. Gregory) De Vries es un patógeno frecuente de Phleurn pratense en el N de Europa (Francia, Irlanda, Noruega, Reino Unido) y causa lesiones foliarespardo clarocon márgenes moradas; aunque a veces puede causar pérdidas importantes, es difícil de controlar y hay poca diferencia de resistencia entre cultivares (O'Rourke, 1976).
Probablemente F . fulva sea originario de América del Sur, centrode origendel tomate,peroen la actualidad se encuentra en todo el mundo (mapa del CM1 77).
Fulwia fulwa (Cooke) Cif. (Sinónimo: Cladosporium fulvum Cooke)
Esf?ecialización de huésped
Existen muchas razas (patotipos)del hongo con distintos genes de virulencia; la nomenclatura de razas que se sigue en Europa es distinta a la que se sigue en América del Norte; en la nomenclatura europea el número que designa la raza se corresponde con el gen (genes) dominante de resistencia (R) al que puede superar (Hubbeling, 1971); se han incorporado muchos genes de resistencia a los cultivares comerciales de tomate, procedentes deL . chilense, L . hirsutum, L . peruvianum o L . pimpinellifolium. Distribución g e o g r 8 c a
Edermedad
F. fulva causa manchas amarillo pálido e n la haz de las hojas del tomate, en el envés, bajo estas manchas, se ve el micelio del hongo, al principio plumoso y de color gris pálido,posteriormente, cuando empieza la esporulación, pasa a gris oscuro o pardo. Penetra en las hojas a través de estomas, se desarrollaintercelularmente sin producir haustorios. Crece biotróficamente durante 2-4 semanas, según sean las condiciones ambientales; en condiciones naturales esporula por el envés; las hojastotalmente expandidas con estomas funcionales son las más atacadas, las hojas con síntomas graves empardecen y pueden caer. Los órganos que no tienen estomas u otras aperturas naturales, comolos frutos, no son susceptibles, ya que el hongo no puede penetrar directamente.
Descripción básica
Epidemiología
Fulvia fulva es el Único miembro típico del género Fulvia, que se caracteriza por conidióforos con dilataciones nudosas unilateralesquepueden proliferar como ramas laterales cortas y que producen conidias verde oliva a pardo (CM1 487).
Entre cosechas el hongo puede sobrevivir en trozos de hojasinfectadas secas, sobre el suelo o sobre partes de los invernaderos, quizá como saprofito, aunque con mayor probabilidad en forma de conidiasque pueden soportar condiciones extremas (temperaturas bajas, desecación, etc.) durante meses. En cultivos protegidos la enfermedad afecta a los tomates en condiciones de HR elevada (>70%) Y a 5-25" C (óptimo 22" C); en el E y S de Europa, donde a menudo se cultivan tomates en campo, la
Huéspedes F . fulva causa el abigarrado del tomate (Lycopersicon esculentum) y en Europa sólo ataca a este
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Capítulo 13
enfermedad causa problemas principalmente en primavera y otoño; su incidencia disminuye de forma importante al limitarse los períodos de HR elevadas; a HR del 65% las conidias casi no germinan. Una vez que el hongo ha penetrado en la hoja, la HR no influye en la colonización. Tras un período de incubación de 10-14 días emergen los conidióforos por los estomas y las conidias se diseminan por el viento, pudiendo causar infecciones secundarias; parece que la luz tiene un efecto retardante sobre la germinación de esporas. El ambiente del envés de la hoja expandida parecer serel ideal para la infección, ya que los estomas son ahí más numerosos que en la haz, la HR es elevada y las conidias están protegidas de la insolación directa. Importuncia econrimicu Las pérdidas causadas por F . fulvu en tomate hacia 1930 eran elevadas y no se disponía de genes de resistencia en los cultivares comerciales; en la actualidad en las áreas de cultivo protegido intensivo del tomate (Europa Occidental) se utilizan en general cultivares resistentes, pero en los cultivos al aire libre de Europa del Este y del Sur se utilizan a menudo cultivares susceptiblesy pueden tener lugar pérdidas importantes. En todo caso, al existir y aparecer muchos patotiposdel hongo, puede superarse la resistencia y pueden aparecer epidemias algunos años, incluso cuando se cultivancultivaresresistentes.Durante los últimos años los métodos de ventilación y aislamiento de invernaderos se han modificado para disminuir los costes decalefacción, lo que ha llevado a menudo a condiciones ambientales con HR elevada, que favorece la enfermedad. En general, el hongo puede controlarse; en consecuencia las pérdidas actuales en Europa son pequeñas.
del Norte, pronto aparecieron razas del hongo virulentas sobre los genes de resistencia Cfl, Cf2 y Cf3; en 1954 apareció el cv. Vagabond (Cf2Cf4), cuya resistencia superaron ya en 1967 las razas 124 y 234; el gen Cf5, introducido poco después, fue superado en Holanda por la raza 5 en 1976 y por la raza 2345 en 1977, sin embargo se dispone aún de muchas fuentes de resistencia (Kanwar et al., 1980) y la mayoría de los cultivares utilizados en Holanda son resistentes a la raza más compleja.Estas fuentes de resistencia también se utilizan en los programas de mejora de otros países. En los invernaderos en los que el abigarrado sigue siendo un problema a pesar de prácticas culturales y de uso de cultivares resistentes, debenutilizarse fungicidas como medida preventiva; cuando las plantas son todavía jóvenes puede tratarse a intervalos de 10-14 días con zineb, maneb, benomilo o carbendazima, en forma de espolvoreo; también dan resultados excelentes las pulverizaciones con benomilo, carbendazima, metil-tiofanato, tolilfluanida, maneb o zineb. Importuncia en investigación Se ha propuesto una relación gen-a-gen para la interacción tomate-F. fulva (Day, 1956); al haberse identificado muchos genesde resistencia, y casi tantas razas virulentas sobre ellos, se ha estudiado de forma intensiva esta interacción en relación con los mecanismos de resistencia en los sistemas gen-agen. De Wit & Spikman (1982) han señalado la producción in vivo de inductoresespecíficos por las razas que inducen clorosis y necrosis en los cultivares resistentes; in vitro sólo sehaseñalado la producción de inductores no específicos (De Wit & Kodde, 1981). DE WIT
Cladosporium cucumerinum Ell. & Arthur
Control Puede controlarse la enfermedad mediante prácticas culturales enlos invernaderos; dentro delo posible, no debe permitirse que la temperatura supere los 21" C ni que la HR supere el 70%, por tanto es muy importante que la ventilación sea adecuada, especialmente en aquellas localidades en que predominen humedades elevadas al principio del verano. Debe regarse por la mañana Y en los días soleados, tratando de que las plantas permanezcan relativamente secas durantela noche. Hace unoscinco años se introdujeron en América del Norte los primeros cultivares resistentes, que posteriormente se extendieron a Europa Occidental; igual que en América
( S i n ó n i m oS: c o l i c o t r i c h u mm e l o p h t h o r u m Prill. & Delacr.) C . cucumerinum es uno de los pocos parásitos vegetales delgénero Cladosporium,principalmente saprofítico. Los conidióforos son macronemáticos Y micronemáticos y producenconidias gris pálido, verde oliva, aterciopeladaso afieltradas (CM1 348). Produce la cladosporiosis de las cucurbitáceas, especialmentedelpepino, melón y calabacín. Está muy extendido en Américadel Norte Y Europa (mapa del CM1 310). C. cucurnerinum ataca preferentemente a frutos jóvenes, en los que forma le-
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Ascomycetes IV siones deprimidas de hasta 10 mm de diámetro, con un exudado gomoso; también son susceptibles las plántulas, en las que da síntomas hidrópicos y causa muerte progresiva de hojas y tallos. Las hojas Y frutos maduros son menos sensibles. El patógeno sobrevive entre cosechas en restos vegetales, y probablemente las conidias se dispersen porel aire. La temperatura óptima para el desarrollo de la enfermedad es de unos 17" C. Penetra directamente a través de la cutícula y crece al principio intercelularrnente a través de la epidermis y del parénquima en empalizada, posteriormente se desarrolla intracelularmente colonizando todos los tejidos del huésped (Paus & Raa, 1973).Las pérdidas se deben principalmente a que los frutos infectados no son comercializables y muestran los síntomas típicos. En la actualidad las pérdidas debidas en Europa a la enfermedad son pequeñas, principalmente por uso de cultivares resistentes; en distintos cultivares la resistencia está controlada por un gen dominante, y haresultado muy duradera.Los ditiocarbomatos han resultado fungicidas eficaces en su control si se aplican antes de laformación del fruto. Sehan descrito aspectos bioquímicos de la resistencia, especialmente el papel de la lignificación (Hamnerschmidt & KuC, 1982). DE WIT
Leptosphaerulina trifolii(Rostrup) Petrak L. trifolii se parece enmuchos aspectos a Pleospora herbarum (ver éste), aunque tiene ascosporas más pálidas, con menos septos, y no produce anamorfo; tienen en toda Europa una gama de hukspedes similarmenteamplia sobre Cruciferae, Gramineae, Leguminosae y Solanaceae, y muestra cierto grado de especialización de huésped sobre éstas, aunque aislados que proceden dedistintos huéspedes no se distinguen apenas, morfológicamente, en cultivo (CM1 146). Las formas que se encuentran endistintos huéspedes se han considerado como especies distintas, pero las únicas con importancia en Europa Trifolium, especialmente son lasdeespeciesde T. repens ( L . trifolii en sentido estricto), y en especiesde M e d i c a g o , especialmentealfalfa. Graham & Luttrell (1961), el Compendio de enfermedades de la alfalfa de la APS y Barriere et al. (1974) consideran a esta última distinta morfológica Y biológicamente,como L . briosiana (Pollich) Graham & Lutter. L . trifolii causa sobre leguminosas forraieras lesiones foliares conocidas como la hoja y sobre los quemado; en ambas caras de
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peciolos (lo que es característico) aparecen dispersas numerosas manchas discretas, negras, de hasta 3 mm; si son pocas se extienden dandolugar a manchas oculares, conun centro pardoY un borde pardo oscuro; encondiciones favorables pueden coalescer produciendo el quemado de la hoja. L. trifolii sobrevive en hojas muertas como pseudotecas queliberan gran cantidadde ascosporas formadas sólo a la luz; las hojas muertas caídas son una fuente constante de nuevas ascosporas en condiciones húmedas. La enfermedad es especialmente importante en praderas monofitas densas; las intensidades luminosas elevadas favorecen los síntomas tipo mancha ocular y las intensidades bajas, el síntoma delesiones pequeñas y oscuras (especialmente en el envés, que está sombreado). La infección reduce tanto la producción como la calidad de las leguminosas forrajeras (Willis et al., 1969) reduciendo el contenido en proteína y aumentando el contenido en estrógenos (O'Rourke, 1976). No existen medidas de control prácticas, exceptola producción de cultivares resistentes; Raynal(l978)ha detectado interacciones significativas cultivarhislado en alfalfa, es decir, no hay resistencia consistente; Hill & Leath (1979) han sido capaces de obtener formas resistentes mediante varios tipos de selección, y en general han encontrado quela resistencia e s t ác o r r e l a c i o n a d ac o nl ar e s i s t e n c i a a P . herbarum, aunque el grado de resistencia de los cultivares seleccionados puede no ser muy útil agronómicamente (Michaud et al., 1984). CARR & SMITH
Cymadothea trifo/ii(Pers.) Wolf (Sinónimo: Mycosphaerella killiani Petrak) (Anamorfo: Polythrincium trifoJii Kunze) C . trifolii causa el quemado negro de los Trifolium, especialmente de T . repens,T.incornatum y T . hybridum, y es frecuente en muchos países europeos. Se encuentra principalmente en su estado conídico:conidias pardoclaro,obovatas, uniseptadas, producidas terminalmente en conidióforos característicos oscuros, ondulados, que seforman sobre estromas oscuros; en otoño aparece un estado espermogónico antes de que en el estroma espermogónico se formen las pseudotecas (CM1 393). Las hojas infectadas muestran manchas oscuras verde oliva (estromas) de aproximadamente1 mm de diámetro, principalmente en el envés; los foliolos infectados serizan hacia la haz, se secany por último caen (O'Rourke, 1976). Las ascosporas, formadas enpseudotecassobre hojas caídas, establecen la
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Capítulo 13
infección, que se extiende por conidias dispersas por viento o lluvia; lo favorecen condiciones cálidas y húmedas. Afecta a la cosecha deforraje al producir defoliaciones y enanismo, y elmaterialinfectado tiene niveles superiores de estrógenos que pueden resultar venenosos para el ganado. No se señalan medidas especiales de control. C A R R & SMITH
Scirrhia acicola (Dearn.) Siggers es un hongo causante de caída de acículas de pino, importante en América del Norte, que se ha señalado también en Yugoslavia, en donde ha causado daños similares (aunque se ha controlado con éxito), y en Austria, donde hasta la fecha ha resultado sin importancia. Se considera un organismo sujeto a cuarentena en Europa (EPPO 22).
Scirrhia pin¡ Funk 8t Parker (Anamorfo: Dotbistroma septospora [Dorogin] Morelet) S . pini forma en estromas negros picnidios con conidiasfiliformes, 1-5 septadas,de 25-60x2-3 pm (CM1 368). Se encuentra principalmente sobre pi-
nos, aunque también se ha encontrado sobre Larix decidua y sobre Pseudotsuga menziesii, a los que afecta poco. Entre los muchos pinos atacados por el hongo el más afectado es Pinus radiata; P.nigra var. maritima, P. ponderosa y P.bungeana son muy susceptibles; P. contorta es moderamente resistente y P. sylvestris y P. patula parecen ser inmunes al ataque. Las poblaciones neozelanderas de P . radiata parecen variar en cuanto a susceptibilidad (Wilcox, 1982). S. pini se encuentraen toda Europa, América del Norte y del Sur, Africa del Sur y del Este, sur de la India y Nueva Zelanda (mapa del CM1 419); el teleomorfo sólo se ha encontrado, hasta la fecha, en América del Norte y en Francia. El hongo ataca las acículas con lesiones que aparecen al principio como manchas pequeñas amarillas y que seextienden en forma de bandas primero amarillas y Posteriormente rojizas, porlo que en algunos lugares la enfermedad se denomina ‘bandeado rojo’; en las bandas se forman estromas negros con picnidios (y a veces pseudotecas),posteriormente puede producirse la muerte de toda la acícula y en las especies susceptibles hay una caída importante de ellas. La dispersión de las conidias requiere lluvias ligeras o nieblas espesas. Enel caso dePinus radiata y de algunas otras especies, la resistencia del árbol aumenta con la edad (Gibson, 1972). S. pini ha causado ocasionalmente en Europa daños considerables apinos en vivero; en otros lugares, Africa del Este, Chile y Nueva Zelanda, ha devastado las plantacionesjóvenes dePinus radiata en extensiones importantes. Puede controlarse tratando con fungicidas ctípricos, Y en algunas áreas puede necesitarse pulverizar las especies susceptibles 3 ó 4 veces cada año durante los primeros 15 años tras la plantación. PHILLIPS
PLEOSPORACEAE
Pleospora bjoerlingii Byford (Sinónimo: P. betae Bjorling) (Anamorfo: Phoma betae Frank) Descripción básica Las pseudotecas de P . bjoerlingii se forman en el córtex delhuésped y tienen una papila ostiolada corta (200-500 mm de diámetro);las ascosporas son pardas, ovoides y ligeramente constriñidas en los tres septos transversales;al madurar desarrollan un ímico septo longitudinal en cada una de las dos células centrales. Los picnidios (200-300 pm de diámetro) se encuentran también en el córtex y a menudo en los tegumentos seminales y tienen células que producen fiálidas hialinas; las picniosporas son también hialinas, ovales o subcilíndricas (3-73 pm). El teleomorfo se parece a PIeospora herbarum (ver éste), queen general es saprofito, pero puedecausar necrosis negra en hojas de remolacha azucarera durante la primavera, por sí mismo o en asociación con Pseudomonas syringae cv. aptata. Huéspedes y distribución geogrLifica Es muy frecuente, y a menudo muy dañino, sobre remolacha en Europa, América del Norte y Africa. Erlfermedad P. bjoerlingii es normalmente un hongo transmitido por semilla, pero a veces puede transmitirse también por restos en el suelo; se encuentra en los cuatro estadios de desarrollo de la remolacha azucarera: i) la infección de plántulas jóvenes porpicniosporas, principalmente en la postemergencia, causa el ‘pie negro’; los ápices, las raíces y las raicillas empardecen y ennegrecen y las plántulas pueden morir, que sobreviviendo sólo unaproporciónpequeña transmite el hongo a la planta adulta directamente por esporas o quizá también porinfección sistémica. Un ataque importante debido a transmisión por se-
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Ascomycetes IV milla puede causar enfermedad y muerte de plántulas en preemergencia, como las debidas a Pythium ultimum; ii) podredumbre de corona: la corona de las plantas en crecimiento se pudre empardeciendo y ennegreciendo; esta podredumbre puedeseguir desarrollándose y extendiendo posteriormente en plantas afectadas, arrancadasy amontonadas; la superficie de la podredumbre puede aparecer ligeramente deprimida, a vecescon grietasprofundas; sobre la lesión pueden encontrarse puntos negros (picnidios) de los que en condiciones húmedas exudan masas de esporas rosadas; iii) lesiones foliares (Lámina 23): las infecciones debidas a ascosporas producen manchas necróticas circulares muy marcadas, con anillos concéntricos pardo claroy pardo oscuro (picnidios); este tipo de síntoma aparece en otoño y no causa daños importantes; las lesiones aparecen a menudo centradas en torno a una pústula de roya, tanto en los cultivos para raíz como en los cultivos para semilla; iv) podredumbre de tallo: la infección por ascosporas dalugar también a lesiones en los escapos florales de los cultivos para semilla de remolacha azucarera y forrajera; en caso de ataques graves, pueden coalescer las lesiones y el tallo se rompe por la corona podrida y setumba; las lesioneslenticulares se extiendenverticalmente y tienen márgenes pardas y centros grises, punteados de numerosospicnidios. Las pseudotecas seforman más tarde y la descarga de las ascosporas produce infecciones en los cultivos para raíz y para semilla del año siguiente.
Epiderniología Puede invernar como picnidios o pseudotecas en el suelo, enhojas muertas, o sobrevivir en los cultivos para producción de semilla, sin embargo lo más frecuente es que el hongo sobreviva como picnidios y micelios sobre o en el interior de las cubiertas seminales, infectando a las plántulas jóvenes durante la germinación y requiriéndose una HR elevada y un óptimo térmico de 14-18" C. El viento y la lluvia dispersan las conidias a nuevas hojas, a plántulas sanas o a la base de los escapos florales; aparentemente la infección sistémica es posible,lo que produce la infección de flores y semillas.
Importancia económica Las pérdidas se deben a la destrucción de plántulas jóvenes (suepuede alcanzar al 30%) y de los escapos florales Y a una pérdida de la calidad de las plantas Y semillas cosechadas.
415
Control El estadio de pie negro puede controlarse tratando la semilla con fungicidas; así se trata toda la semilla que distribuyen las azucareras británicas o francesas; los productos utilizados incluyen organomercúricos (en algunos países)o mezclas que contienen iprodione (p. ej., con metalaxil para controlar también Pythium ultimum y Peronospora farinosa [ver éstos]) (Lebrun& Viard, 1979). En los cultivos para producción de semilla normalmente se dan dos o tres tratamientosal principio del crecimiento (otoño y primavera); según el clima, se utiliza iprodione mezclado con azufre o a ve-es con benzimidazoles para controlar P . bjoerlingii a la vez que otras enfermedades foliares (Erysiflhe betae, Ramularia beticola, Cercospora beticola);tambiénejercen una buena acción protectora el maneb y el mancozeb. No se necesitan controlar las lesiones a hoja o podredumbres de corona, que en general tienen poca importancia. LEBRUN
Pleospora herbarum (Pers.) Rabenh. ex Ces. & de Not. (Anamorfo: Stemphylium botryosum Wallr.) Cuandose cultiva sobre variosmedios naturales complejos P . herbarum tiende a formar primero el anamorfo y varias semanasdespués formapseudotecas más o menos diferenciadas de 1-13 mm de diámetro; produce una fitotoxina (estemfilotoxina) (Barash et al., 1983). Es un parásito débil que se encuentra en numerosos huéspedes debilitados en los quecausa lesionesfoliares,especialmente en especies de Allium, remolacha (cf. P. bjoerlingii), endivia, lechuga y alfalfa; también produce podredumbres en manzana y, menos frecuentemente, en pera en maduración;en lasmanzanas causauna podredumbre seca o ligeramente blanda decolor pardo oscuro Y de contorno irregular; en los frutos rara vez se encuentran conidias. Las lesiones suelen iniciarse en las lenticelas o en el final del cáliz; la fuente de infección procede del desarrollo saprofítico sobre las partes vegetativas secas (ramas, hojas, etc.) (Bondoux et al., 1969). P. herbarum rara vez produce podredumbres en frutos almacenados en condiciones refrigeradas o en atmósferas controladas, ya que requiere temperaturas más altas (1520" C). Se han señalado formas especializadas de S. botryosum (p. ej., f. sp. lactucae y f. sp. lycopersici Rotem et al.), la segunda forma parte de un complejo que causala mancha grisde la hoja del tomate, junto con S. solani Weber y con S. lycopersici(Enyoji) Ya-
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Capítulo 13
mam. (sinónimo: S . floridanum Hannon & Weber), y que se ha señaladoen Italia y en el Reino Unido. Este complejo tiene importancia principalmente en los trópicos (CM1 471, 472; mapadel CM1 333; Kranz et al., 1977); S. lycopersici se ha señalado también en Hungría como causa de un punteado (Folk, 1976). Porúltimo, radialencrisantemo S. versicarium (Wallr.) Simmons se ha encontrado en Italia causando lesiones necróticas en las hojas del tomate (Porta-Puglia, 1981). Varias especies de Pleospora descritas sobre distintos huéspedes son, muy probablemente, P. herbarum. En general las pérdidas son insignificantes y rara vez se necesitan medidas de control. BOMPEIX
AI igual que P. herbarum sobre alfalfa, S. sarciniforme (Cavara) Wiltshire causa una'mancha en diana' muy extendida enhojas de trébol, especialmente de Trifolium pratense, principalmente en otoño ya que le favorecen las condiciones húmedasy las plantaciones densas. En caso de ataques graves,las hojas se marchitan y se vuelven pardo oscuras; se ha señalado su transmisión por semilla (O'Rourke, 1976; CM1 671). Pleospora papaveracea (De Not.) Sacc. (anamorfo: Dendryphion penicillatum [Cordal Fr.) causa necrosis foliares en especies de Papaver, especialmente en los cultivos oleaginosos del este de Europa (Polonia, Ucrania); infecta a través desemilla infectada o por ascosporas formadas en pseudotecas sobre restos vegetales en el suelo Y puede causar pérdidas muy importantes (de hasta el 50%). La mejor forma de control es por tratamientos fungicidas ala semilla (CM1 730). P. infectoria Fuckel (que probablemente deba considerarse como una forma de laespecie polífaga P. scrophulariae [Desm.] Hohnel) tiene un anamorfo en Alternaria asociado con lesiones foliares de fresa, que requiere control químico en Bélgica (Ral et al., 1983).
pecie descrita sobre perejil. A. radicina se ha señalado en todas las zonas templadasdel mundo, causando muerte de plántulas en pre y postemergencia, lesiones foliares, podredumbres de corona Y raíz y podredumbres de almacén (Gindrat, 1973). La muerte de plántulas y las lesiones a hoja se parecen a las debidas a otros patógenos (p. ej., A . dauci en zanahoria); la podredumbre a raíz es especialmente característica sobre zanahoria ('podredumbre negra') tanto en campo como en el almacén. La podredumbre de raíz delapionabo debida a A . radicina (Fig. 52) se confunde a menudo con la debida a Phoma apiicola (ver éste), debido a la similitud de síntomas;A . radicina ataca a la corona del apionabo, incluyendo los pecíolos y la raíz pivotante, mientras que las raíces secundarias permanecen aparentemente intactas; en el campo pueden reconocerse las plantas enfermaspor su aspecto clorótico y enanizado. A . radicina se transmite por suelo y semilla; en el suelo puedesobrevivir durante más de ocho años; la podredumbre de corona y raíz puede tener importancia local sobre zanahoria, apio, apionabo y perejil; la podredumbre de almacén de la zanahoria y la podredumbre de raízdelapionabocultivado para procesamiento industrialpueden causar pérla sedidas importantes. Distintostratamientosa milla (p. ej., thiram al 0,2%, a 30" C durante 24 h) pueden impedir que la enfermedad se desarrolle a partir de inóculo en la semilla, así como la contaminación subsiguiente del suelo (Maude, 1966b). Otra forma de control preventivo son las rotaciones con especies no umbelíferas. Debe cuidarse especialmente la producción de semilla debido a la alta susceptibilidad de estos cultivos. Los tratamientos con iprodione o clotalonilo en los cultivos de zanahoria controlan las lesiones foliares y disminuyen
Alternaria radicinaMeier, Drechsler & Eddy (Sinónimo: Stemphylium radicinum [Meier, Drechsler & Eddy] Neergaard) A . radicina produce normalmenteconidiassolitarias, no acuminadas, con 3-7 septos transversales Y uno a varios longitudinales (CM1 346). Ataca principalmente a especies de las Umbelliferae. NO se conocen patotipos. Se necesita un estudio comparativo con A. petroselini (Neergaard) Simmons, es-
Fig. 52. Podredumbre de la raíz del apionabo debida a
Alternaria radicina.
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Ascomycetes 1V
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las podredumbres de almacén subsiguientes; estas ultimaspuedentambién evitarse manteniendo la temperatura a O" C. Algunos cultivares de apionabo tienen cierta tolerancia en condiciones de campo a la podredumbre de raíz.
pronunciado, en cadenas de hasta (CM1 162, 163).
GINDRAT
Ambos hongos atacan a una amplia gama de crucíferas silvestres y cultivadas; casi todos, si no todos, los cultivaresutilizadoscomercialmente son susceptibles. entre ellos las coles forrajeras u hortícolas y la mostaza; en Europa, y en los últimos años, los daños más importantes los ha causado a la colza, al aumentar la extensión de este cultivo.
Akernaria citri Ell. & Pierce A . cirri se encuentra en todas las áreas de cultivo
O
más
Huéspedes
de cítricos causando la podredumbre negra; antes de la recolección la enfermedad aparece como una podredumbre negra externa o como podredumbre Especializución de huésped del extremo delestilo; su desarrollo tras larecolección produce una podredumbre parda del pedúnculo Aunque en la India se ha demostradorecientemente o una podredumbre interna con empardecimiento que hay especialización a B. campestris y a Eruca del eje central del fruto (CM1 242). En el campo sativa, en Europa no existe evidencia de especiaA . citri se desarrolla saprofíticamente sobre tejidos lización. vegetales muertos y las corrientes de aire transportan las esporas hasta el fruto, penetra por heridas, por el extremo delestilo (en las naranjas tipo Navel) Distribucidn geogrcifica o por elextremo del pedúnculo, el enque las esporas A . brassicae está muy extendida en toda Europa y permanecen quiescentes hasta después de la recose ha señalado en casi todos los lugares en que se lección; la senescencia del punto de unión con el c u l t i v a nc r u c í f e r a s( m a p ad e l CM1 353). fruto y de los tejidos subyacentes favorecen el proA . brassicicola se ha señalado en todos los conticeso de infección. En general, A . citri infecta a frunentes, pero no está tan extendido (mapa del tos debilitados fisiológicamente y tiene un período CM1 457). de incubación muy largo, por ello la enfermedad se encuentra principalmente en frutos sobre maduraEnfermedad dos o en frutos que sehan almacenado durante períodos largos (Eckert, 1978; Schiffman-Nade1 et al., Ambas especies causan el 'negrón' de las crucíferas, 1 983). porduciendo síntomas similares y a menudo indisEl regulador de crecimiento 2,4-D, en combinatinguibles. Ambas se transmiten por semilla, enconción con imazalil, controla eficazmente la podretrándose las esporas y el micelio sobre la superticie dumbre de extremos de pedúnculo y la de interior de éstas, y el micelio en el interior de la testa y de fruto; estos compuestos pueden añadirse en el ocasionalmente en los tejidos embrionarios. En los lavado o incorporarse en el encerado; otros fungisemilleros, donde las plántulasestán muy próximas, cidas aprobados para utilizarlos sobre cítricos no Y en condiciones de alta humedad de suelo y del son eficaces. aire, la infección de semilla puede causar muerte CHITZANIDIS grave de plántulas, lo que no suele ser problema en cultivos de siembra directa; en las plántulas infectadas ambos hongosproducen en los cotiledones Alternaria brassicae (Berk.)Sacc. áreas necróticas pardo oscuro y estrías del mismo y A . brassicicola (Schwein.) color en el hipocótilo. En planta madura atacan toWiltshire das las partes aéreas, incluyendo hojas, tallos, yemas de coles de Bruselas, inflorescencias en coliflor Descripción básica Y flores en las plantas para producción de semilla. En las hojas los síntomas consisten inicialmente en A . brassicae se distingue por sus conidias caractemanchas pequeñas pardo oscuro, casi negras, rorísticas, verde oliva pálido, muy largas (75-350 pm), con un pico pronunciado de la mitad de su longitud; deadas por un halo de tejido clorótico; las lesiones viejas son circulares, a menudo diferenciadas en zonormalmente son solitariaspero pueden encontrarse A . brassicicola tiene nas con un centro delgado y papiráceo, y pueden en cadenas de hasta cuatro. conidias menores (18-130 pm), más oscuras, sin pico aparecer cubiertas por un fieltro de esporas amari-
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Capítulo 13
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llas en el caso deA . brassicae y verde oliva oscuropardo en el caso de A . brassicicola; los centros de las lesiones pueden desprenderse dando lugar a un 'perdigonado'; la infección a hojas normalmente no afecta a la productividad de la planta, aunque en algunos cultivares de nabo se han señalado defoliaciones graves debidas a A . brassicae. En las cabezas de la coliflor las lesiones se desarrollan rápidamente produciendo una podredumbre parda extensa. En las plantas cultivadas para producción de semilla aparecen lesiones necróticas oscuras en el escapo floral, las ramas de la inflorescencia o los frutos; estas lesiones coalescen rápidamente y pueden causar una maduración y apertura prematura de los frutos y llevar a niveles elevados deinfección de la semilla; la semilla cosechada es pequeña, arrugada y tiene poca viabilidad. Epidernioloxíu
Lamayoríade
los estudiosbiológicossobre
A . brassicae se han realizado en colza, en la que la
semilla infectada es la fuente principal del hongo; en Inglaterra puede encontrarse hasta un 19% de infección interna en semilla comercial de colzay en la India no es extraño un 50% de infección en este cultivo y en mostaza; A . brassicae es menos frecuente en la semilla de B . oleraceae y las infecciones se debenprincipalmente aA . brassicicola (Maude & Humpherson-Jones, 1980). Amboshongos pueden sobrevivir en la semilla infectada durante muchos años en condiciones frescas y secas. Una vez que el cultivo está establecido se extiende por esporas que se producen en abundancia en condiciones climatológicashúmedas y se dispersan localmente por salpicaduras de lluvia y a distancias considerables por el viento. La liberación de las esporas, pasiva, se estimula por un descenso en la humedad relativa y se limita en condiciones de humedad elevada, de forma que la concentración de esporas en el aire sobre un cultivo atacado muestra una periodicidad diurna clara, con una concentración máxima al principio de la tarde y un mínimo al principio de la mañana. Para la germinación de esporas y la infección se necesitacondensación de agua y la penetración suele ser a través de los estomas. Los óptimos térmicos para germinación de esporas, crecimiento micelial e infección en colza son, para A . brassicae, de 17-24" C, y en estas condiciones puede tener lugar un ataque grave en seis horas; sin embargo a temperaturas inferiores la infección está mucho más limitada de forma que a 12" C en 15 h sólo se desarrollan niveles bajos de infección (Louvet & Billotte, 1964). Por ello pro-
bablemente el rocío sea un factor importante en el desarrollo dela enfermedad sobre colza en Europa, necesitándose lluvias continuadas para que se desarrollen epidemias. A . brassicicola tiene requerimientos térmicos superiores para la germinación de esporas (33-35" C), el crecimiento micelial (25-27" C) y la infección (2831" C), lo que puede explicar su distribución más limitada. A . brassicae sobrevive como saprofíto en restos vegetales y por tanto donde se cultivan crucíferassecuncialmente los detritos vegetales que permanecen durante el inviernopueden seruna fuente de infección para los nuevoscultivos. En Suecia, en áreas en las que solamente se cultiva colza en verano, la enfermedad es menos grave que en las áreas en las que hay un puente continuo entre cultivos de verano y de invierno. En los restos vegetalesinfectados los microesclorocios y las clamidosporas pueden tener un papel en la supervivenciadelpatógeno(Tsunedo & Skorpad, 1977). A . brassicae se encuentra frecuentemente en una amplia gama de crucíferas adventicias y estas cepas son patogénicas para las crucíferas cultivadas, por lo que esposible que las silvestres puedan tener una importancia epidemiológica. Importancia económica
En colza, y en otros cultivos de crucíferas en los que se aprovechala semilla, A . brassicae causa pérdidas debidas a maduración prematura y liberación de la semilla antes de la recolección, y a reducción del peso de 1.OOO granos. En Europa se dan epidemias en colza unos dos anos de cada cinco, y las pérdidas pueden alcanzar el 60% en cultivos individuales. Las condiciones ambientales durante desarrollando mayo-julio, cuando los frutos se están y madurando y pueden esperarse ataquesimportantes si hay condiciones cálidas y húmedas durante un tiempo prolongado, son críticas. En Inglaterra la enfermedad empezó a causar pérdidas importantes en colza durante 1980-81, y desde entonces se estima que se han gastado unos tres-cuatro millones de libras por año en su control químico. En crucíferas hortícolas, como coles de Bruselas, coliflor y repollo, el negreo de las yemas, cabezas Y hojas externas hace que el producto pierda calidad o, en casos extremos, deba rechazarse por completo. Ambasespeciesson causadeestaspérdidas,pero A . brassicicola sólo aparece ocasionalmente, siendo másimportante en los cultivos de semilla de B . oleracea; puede causar reducciones en la producción de semilla de hasta el 80%, Y puede causar pérdidas importantes de capacidad germinativa has-
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Ascomycetes IV ta el punto de que la semilla infectada no pueda comercializarse. Control
En colza se han identificado fuentes de resistencia parcial a A . brassicae (Tewari & Skoropad, 1976) Y en coles de Bruselas y colifor a A . brassicicola (Braverman, 1977), pero en la actualidad todos 10s CUItivares de que se dispone son susceptibles. Las hojas de los cultivares que tienen una capa gruesa de cera epicuticular retienen pocas gotas de agua Y el número de sitios potenciales de infección es menor; aunque A . brassicae ha sido un problema importante en la Europa continental durante muchos años hasta fecha reciente no se han utilizadotratamientos químicos para controlar la infección foliar o la infección de semilla, debido principalmente a la ausencia de productos eficaces; en el pasado, para eliminar Alternaria de la semilla, se han utilizado tratamientos de agua caliente o suspensiones fungicidas, sin embargoactualmente estos tratamientos no se utilizan más quepara cantidades pequeñas de semilla hortícola de alto valor debido a problemas de secado de semilla tras el tratamiento y pérdida de capacidad germinativa. Recientemente se ha señalado que iprodione es muy tóxico para ambas especies (Maude & Humpherson-Jones, 1980) Y actualmente se utiliza muchoen Inglaterra, tanto para colza como para crucíferas hortícolas, en tratamientos secos o líquidos a semilla o en pulverizaciones a planta. En colza el primer tratamiento se aplica al final de la floración y se repite unas tres semanas después sisigue desarrollándose la epidemia; el tratamiento se realiza en estos momentos para proteger las inflorescencias y los frutos en desarrollo. También se reduce la infección con prácticas culturales adecuadas como la eliminación rápida de restos vegetales enfermos tras la recolección, el control eficaz de crucíferas adventicias y el aislamiento de cultivos sucesivos. Importancia en investigación
Sólo se dispone de datos epidemiológicos limitados que permitan utilizar de forma racional las medidas de control; se está estudiando intensamente la biología de estos hongos en colza y en crucíferas hortícolas, y se sigue investigando sobre nuevas fuentes de resistencia y fungicidas alternativos que aumenten el número limitado de los que se dispone. Recientemente se ha demostrado que el fenpropimorf es muy activo contra Alternaria y Leptosphaeria maculans (chancro)ensemilla(Maude, 1983).
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A . brassicicola mantiene su patogeneicidad, características culturales y capacidad de esporulación en cultivo durante muchos años, por lo que es un organismo útil para ensayar actividad de fungicidas contra hongos con esporas oscuras. HUMPHERSON-JONES
Alternaria solani Sorauer (Sinónimo: Macrosporium solani Ell. & G . Martin) A . solani produce conidias muriformes de color pardo pálido a pardo oliváceo, normalmente únicas Y rara vezen cadenas; se caracterizan por un pico marcado de longitud igualo mayor que elcuerpo de la espora (CM1 475). Es principalmente un patógeno de las Solanaceae que también seha señalado sobre especies de Brassica. Rotem (l966), estudiando aislados monospóricos procedentes de patata, tomate y berenjena, concluyó que no se justificaba dividir la especie en razas o en formae speciales. Está distribuida en todo el mundo (mapa del CM1 89); en Europa causa más problemas en el Sur, donde las temperaturas estivales son elevadas. A . solani puede atacar a plántulas, plantas maduras, flores y frutos de tomate. Las plántulas jóvenes (menores de tres semanas) desarrollan en el tallo a nivel del sueloáreas oscuras que seextienden hacia arriba, anillándolo y produciendo la muerte de la planta(podredumbre de cuello). En lasplantas maduras se encuentran lesiones tanto en hojas como en tallo (marchitez temprana, negrón); las lesiones foliares son pequeñas (<3-6 mm), circulares o angulares, conanillos concéntricos marcados, arrugados; en las hojas más viejaslas lesiones (rodeadas con frecuencia por un halo clorótico) pueden coalescer produciendo la muerte del órgano; las hojas que no se caen quedan colgando dando a la parte basal de la planta un aspecto marchito que se extiende hacia arriba al progresar la enfermedad. En el tallo las lesiones son alargadas y se desarrollan con frecuencia en las axilas de pecíolos o brotes, y pueden anillarlo. En el tomate el hongo no puede penetrar en la piel del fruto si no hay daños, pero puede producir lesiones alrededor de las cicatrices del cáliz; estas lesiones son pardo oscuras, ligeramente deprimidas, con aspecto de huella dactilar, pueden extenderse y producir la podredumbre del fruto. Enla patata pueden formarse en las hojas lesiones discretas en forma de diana, que pueden coalescer llevando a síntomas de marchitez similar a los debidos a Phytophthora irlfestans; las epidemias de A . solani normalmente preceden a las de ésta; también puede producir podredumbres importantes en tubérculo. Entre las fuentes de infección
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Capítulo 13
están cultivos anteriores enfermos, huéspedes al(Simmons, 19811, quecausan en este huésped el ternativos, entre ellos solanáceas adventicias como 'negrón'; la enfermedad es importante en países con climacálido(Africa Central, América del Sur y Solanum nigrum,semilla infectada y restos deplantas enfermas donde el hongo puede sobrevivir duUSA);enEuropa A . longipes sehaseñaladoen rante al menos un año en forma deconidias, micelio PoChecoslovaquia, RFA, RDA,Hungría,Italia, o quizá clamidosporas (Basu, 1971). Se transmite lonia y Yugoslavia, donde causa pérdidas relativamente pequeñas. por conidias dispersadas por salpicaduras o viento, La enfermedad se inicia como lesiones circulares las condiciones secas favorecen la liberación de cohidrópicas que aparecen en las hojas maduras innidias; el máximo de concentración de esporas en feriores y que tienen una coloración parda o pardo el aire tiene lugar cuando la velocidad del viento es rojiza con anillos concéntricosrodeadospor un máxima yla HR mínima; la germinación de conidias halo, extendiéndose hasta1-3 cm; los síntomas puey penetración tienen óptimos térmicos (22" C) meden confundirse con los debidos a Cercospora ninores que el crecimiento miceliar (28°C); tanto el cotianae o a Pseudomonas syringae cv. tabaci. En micelio como las conidias son muy resistentes a la períodos cálidos y húmedos, favorables para la endesecación y a la temperatura elevada; para la esfermedad, las lesiones pueden llegar a ser tan nuporulación se necesita humedad. merosas que coalescen destrozando la hoja, que Se encuentra resistencia de campo al patógeno tanto en cultivares de tomate como de patata, pero queda desgarrada. La enfermedad aparece en general al final de la estación y sólo sobre hojas mael control adecuado depende del uso de semilla sana, duras. El hongo inverna como micelio en restos veprácticas sanitarias cuidadosas, rotaciones y apligetales. El viento y las salpicaduras dispersan las caciones regulares de fungicidas. La semilla puede conidias del suelo, y las hojas viejas, débiles, son tratarse con fungicidas o con agua caliente (50" C en general las primeras en infectarse. En general la durante 30 min). La fumigación del suelo reduce el nivel de inóculo en restos (McCarter et al., 1976); temperatura no es un factor limitante, siendo más importante la humedad y la pluviometría y la defitienen éxito las pulverizaciones con clorotalonilo, ciencia potásica que actúa como factor .de prediscaptafol, ditiocarbomatos o fungicidas cúpricos; el posición. Dado que la importancia de la enfermedad iprodione puede ser prometedor Y los benzimidaes máxima hacia la recolección el uso de fungicidas zoles en general no resultan eficaces. Un carácter planteaproblemas de residuos. En general se reimportante del negrón de las solanáceas esel papel comiendan fertilizaciones Y rotaciones adecuadas y crucial de las fitotoxinas en el desarrollo de la enutilizar cultivares tolerantes. Fravel & Spurr (1977) fermedad; el ácido alternárico, toxina no específica para huésped producida por A. solani, se consideró han demostrado que el control biológico del negrón puede ser posible aplicando bacterias no patogénien un momento de interés potencial como antibiócas (Bacillus cereus subsp. mycoides) a las hojas de tico antifúngico; recientes trabajosutilizandocultabaco para reducir la gravedad de la enfermedad. tivos de tejidos vegetales han indicado que in vitro DELON & SCHILTZ el hongo produce dos toxinas específicas de huésped, lipídicas ambas, que deben estar presentes para que sedesarrollen los síntomas (Materu et al., 1978); Alternaria alternata (Fr.) Keissler (sinónimo: la reacción de los cultivos de tejidos a estas toxinas A . tenuis Nees) y A. tenuissima (Kunze) Wiltshire refleja la respuesta de las plantas al patógeno y ha sonsaprofitos muy extendidos sobre material vepermitido el ensayo rápido en el laboratorio de la getal, que ocasionalmente pueden causar lesiones resistencia de distintos cultivares (Shepard et al., en hoja (p. ej., en geranio y rosa) o atacar flores, 1980). frutos o semillas; de hecho muchas de las infeccioJEVES nes asociadas laxantemente con A . tenuis pueden deberseen realidadapatógenosmásespecíficos (Neergaard, 1977); estas especiesprobablemente Alternaría longípes(Ell.& Ev.) Mason deban asociarse con Pleospora; entre estos hongos (Sinónimo: Alternaria tabacina [Ell. & Ev.] Hori) se ha señalado a menudo la producción de metaA . alternata bolitosfitotóxicos;enparticular, A. longipes es un hongo ubicuo de patogeneicidad f. sp. lycopersici Grogan et al. causa un chancro de variable, quese aíslaconfrecuencia de distintas tallo, con epinastia y necrosis angular en hojas, en plantas, semillas o sustratos; es un parásito de decultivares de tomatesensibles a su toxina específica bilidad de numerosas especiesy familas, entre ellas (Gilchrist & Grogan, 1976). A . alternata se ha seel tomate y el pimiento. En tabaco se encuentran muchas cepas patógenas distintas morfológicamente ñalado en tomate enGrecia y en el resto de Europa;
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Ascomycetes IV forma parte también del complejo causante del negreo de los cereales, que se trata bajo Mycusphuerella tassiana (ver éste). Muchas especies de Alternaria se transmiten típicamente por semilla y se controlancon tratamientos fungicidas a ésta (Neergaard, 1977). A. dauei (Kiihn) Groves & Skolko causa muerte de plántulas de zanahoria y puede extenderse secundariamente en el cultivo causando una marchitez bastantegrave, especialmente en las hojas viejas (Dixon, 1984). Strandberg (1977) haestudiado su epidemiología. A . linicola Groves & Skolko ataca principalmente a cultivares oleaginosos de lino causando muerte de plántulas y lesiones en hoja; se transmite por semilla y luego se extiende de planta a planta al principio del desarrollo del cultivo; raras veces se ven dañosenfasesposteriores,aunque puede infectara fruto, según lascondiciones climáticas, y la semilla cosechada puede verse más o menos afectada. Se controlaprincipalmente por tratamientos a semilla, más bien ineficaces, según la intensidad de ataque y la profundidad de penetración. A. raphani Groves & Skolko causa una marchitez foliar moderadamente importante en el rabanito y en otras crucíferas. A. s e m i (Kawamura) Mohanty & Behera (CM1 250) causa unamarchitez importante del sésamo en el SE de Europa (mapa del CM1 410). A. zinniae Pape está muy extendido, causando marchitez en hoja y flor en numerosas compuestas ornamentales. Otrasespecies puedentransmitirseocasionalmente por semilla, aunque esmás característico que sobrevivan en el suelo sobre restos vegetales; tienden a tener mayor importancia en zonas tropicales y subtropicales. A. carthami Chowdhury se ha señalado en Italia, Rumania Y la URSS sobre cártamo (CM1 241). A. cinerariae Hori & Enyoji causa lesiones foliares enlas cinerarias ornamentales(Senecio cruentus). A . cucumerina (Ell. & Ev.) Elliott causa lesionesfoliares encucurbitáceas, especialmente melón y sandía, en Francia e Italia, causando también daño al fruto (CM1 244; Viennot-Bourgin, 1949). A. phisepta ataca en Checoslovaquia a pepino en campo(Hervert et al., 1980). A. dianthi F. Stev. & Hall está muy extendido en Europa (Francia, Grecia, Italia) y causa marchitez de hoja Y tallo en clavel en cultivo protegido, con lesiones (1978) características bordeadas de morado; Strider ha revisado su control; en Italia se necesita recurrir ampliamente a fungicidas. A. porri (Ell.) Cif. causa lesiones amoratadas en cebolla y otras especies de Allium (CM1 248); se encuentra en Europa (mapa del CM1 350), pero sólo tiene importancia real en lo mismo puededecirse de paísesmáscálidos;
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A . helianthi (Hansf.) Tubaki y Nishihara, que afecta a hojas, tallo y capítulos de girasol (CM1 582) y que se ha señalado comoimportante en Rumania y Yugoslavia; Allen et al.(1983) han descrito su biología. A, macrospora Zimmerm. causa el negrón del algodón, muy extendido y especialmente importante en países cálidos (CM1 246; Compendio de enfermedades del algodón de la APS). En Rumania se necesita tratar con fungicidas A. vitis Cavara sobre vid (Bechet & Sapta-Forda, 1981), pero el patógeno no se ha señalado en el O de Europa.
Leptosphaeria nodorum E. Müller (Anamorfo: Septoria nodorum [Berk.]; sinónimo: Stagonospora nodorum [Berk.] Castell. & Germano)
Descripción básica Las pseudotecas deL . nodorum son similares a las de otras especies de Leptosphaeria que atacan al trigo, de las que se diferencia principalmente por la morfología de las conidias y por la patogeneicidad de los aislados (CM1 86). Las ascosporas son fusoides, subhialinas a pardo pfilido, de 19,52 2 x 4 pm, triseptadas, constreñidas enlos septos y con la penúltima célula dilatada. Las picniosporas son hialinas, rectas o ligeramente curvas y miden 13-28x2,8-4,6 pm (media 19x3,6 pm) (Bissett, 19831, siendo más cortas que las de L . avenaria y S. passerinii (ver éstos).
Huéspedes Está muy extendido en trigo,triticale, centeno y cebada y se ha señalado también en diversas gramíneas silvestres.
Especialización de huésped Se encuentran aislados adaptados a trigo o cebada (Smedegaard-Petersen, 1974); hay POCOS datos sobre adaptaciónacultivaresespecíficos de trigo (Rufty et al., 1981).
Distribución geogrLifica L. nodorum está distribuido en todo el mundo en todas las áreas de cultivo de trigo (mapa del CM1 283).
Ertfermedad Los síntomas de la seca por Septoria nodorum aparecen primero en plántulas como áreas verde os-
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Capítulo 13
curo, hidrópicas, que se extienden rápidamente haciéndose amarillentas a pardo claro con un borde ligeramente más oscuro y a menudo con un centro oscuro; las lesiones no quedantan limitadas por las venas foliares como las debidas a la seca por Seatoria tritici (Mycosphaerella graminicola) y se hacen ovaladas o lenticulares; al progresar la enfermedad las lesiones se extienden y coalescen produciendo áreas necróticas gris claro a pardo claro en las que se forman picnidios pardo claro y norlos d e m a l m e n tm e e n oesv i d e n t eqs u e M. graminicola, necesitándose una lupa para verlos. De los picnidios salen, después de períodos uuviosos, masas de esporas (cirros) rosa salmón. AI madurar el cultivo la enfermedad se hace más agresiva, atacando a la hoja, la vaina, las cañas y los nudos; la infección en cultivares susceptibles puede llevar al debilitamiento de tallos y al encamado. En las glumasla enfermedad suele comenzar porel ápice en forma de áreas grisáceas con borde inferior pardo que se desarrollan hacia abajo, siendo sustituido el borde pardo por una coloración grisácea. AI final de la estación vegetativa pueden desarrollarse pseudotecas en las lesiones de la hoja bandera. Tras la recolección el hongo tiene una fase saprofítica en los tejidos vegetales muertos y pueden encontrarse pseudotecas dispersas por todala planta.
Epidemiología
Importancia económica
La enfermedad suele predominar al final de la estación, por tanto el efecto sobre la cosecha se debe principalmente al efecto sobreel peso delos granos, aunque unainfección gravedurante la floración puede también reducir el número de granos por espiga. Debido a que a L . nodorum le basta un período de humedad elevada de 3 h para iniciar la infección (Holmes & Colhoun, 1974), sus infecciones son menos erráticas que las de M. graminicola, que necesita un período mínimo de 20 h, por tanto probablemente esté más extendido y tenga mayor importancia como causa depérdidas en la producción. En el Reino Unido se han señalado pérdidas de producción de hasta el 50% (Jenkins & Morgan, 1969) y en Suiza de hasta el 65% (Bronnimann, 1968). Control
Se dispone de cultivarescomercialesconniveles moderados de resistencia; también se pueden utilizar, encultivares susceptibles, fungicidas o mezclas de ellos, que debenaplicarse para evitar el establecimiento de la enfermedad en la hojabandera; puede esperarse que el tratamiento fungicida sea económico si la enfermedad está bien establecida en las hojas inmediatamente inferiores a labandera y si ha habido períodos frecuentes de humedad debidos a la emergencia lluvias, nieblas o rocíos justo antes de de ésta. SANDERSON & SCOTT
En cultivos de trigo de primer año, sin la presencia de rastrojos o restos vegetales, el inóculo primario se debe a ascosporas dispersas por el viento que pueden v i i a r a largas distancias en condiciones climatológicas ideales; en los USA L . nodorum produce ascosporas en intervalos de condiciones climáticas y durante tiempos superiores a los de M . graminicola, por lo que pueden iniciarse las infecciones tanto en cultivo de siembraprimaveral como en los de siembra otoñal. En las parcelas con una historia previa de trigo, y en presencia de rastrojos o restos de cosecha, el inóculo Primario puede deberse tanto a ascosporas como apicniosporas. Una vez que la infección se establece en el cultivo la extensión de planta a planta se debe a picniosporas dispersadas por la lluvia, y la extensión progresa con la estación; la infección de las espigas puede causar la de las semillas, pero la infección debida a transmisión por semilla no se considera de gran importancia práctica, excepto como un factor en la dispersión a larga distancia del patógeno O en casodeque no se disponga deotrasfuentesde inóculo .
Leptosphaeria avenariaWeber (Anamorfo: Septoria avenae Frank; sinónimo: Stagonospora avenae [Frank] Bisset) Es difícil distinguir a L . avenaria de otras especies de Leptosphaeria con huéspedes enlas Gramineae, excepto en basea la patogeneicidad y la morfología del estado asexual de los aislados (CM1 312). Las picniosporas son hialinas, rectas o ligeramente curvadas, de 17-46X2,6-4,4 pm (media 33X3,5 pm), más largas que en L . nodorum (Bissett, 1983); debido a la similitud en la morfología de las conidias entre estos dos organismos es muy probable que muchos estudios sobre L . nodorum traten en realidad de L . avenaria, como han sugerido en la RFA Kruger & Hoffmann (1978). L . avenaria, que causa la seca por Septoria avenae, se encuentra en todo el mundo (mapa del CM1 323), principalmente sobre avena, pero también sobre trigo, cebada, centeno Y triticale, así como sobre numerosas especies de gramíneas silvestres. La f. sp. avenaria Weber está es-
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Ascomycetes IV pecializada a avena, y la f. sp. frificeaT. Johnson, a trigo. Los primeros signos de infección son manchas pequeñas de color chocolate sobre las hojas, que crecen haciéndose lenticulares y coalesciendo; las lesiones se hacenpardo grisáceo y se diferencian con dificultad de las de Septoria nodorum. En CUItivos de primer año, y en ausencia de restos vegetales, el inóculo primario suele ser ascosporas dispersadas por el viento, también pueden tener un papel en el inicio de la infección primaria la debida a semilla infectada. La dispersión secundaria de planta a planta dentro del cultivo sedebe a picniosporas dispersas por la lluvia. En general la enfermedad no es suficientemente seria como para que se hayan desarrollado cultivares resistentes u otras estrategias de control, aunque Kiesling & Grafius (1956),ensayando en Michigan 5.343selecciones de las Colecciones Mundiales de Avena, encontraron nueve resistentes a L . averania. SANDERSON & SCOTT
Lepfosphaeria oryzaecola Hara (anamorfo: Sepforia
oryzae Cattaneo) causa en Italia y la URSS la seca del arroz.
Leptosphaeria coniothyrium (Fuckel) Sacc. (Anamorfo: Coniofbyriumfuckelii Sacc.) Descripción básica
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( R . ursinus X R . idaeus) y en la zarzamora cultivada ( R .fructicosus) la marchitez de rama. Se señaló a .principios de siglo en grosellero rojo y zarzamora en América del Norte y en Nueva Zelanda, Y recientemente ha llegado a ser una enfermedad importante en frambuesas recolectadas mecánicamente. Los tallos infectados en primavera suelen morir durante la primera estación, pero la infección temprana no tiene importancia excepto si afecta a una gran mayoríade tallos, debido a que al año siguiente se seleccionarán otros tallos para fructificar. Cuando se infectan las heridas durante la recolección el hongo es inicialmente menosagresivo, pero durante el invierno se extienden desde las heridas lesiones vasculares crípticas pardo oscuro, afectando a varios nudos del tallo; no hay síntomas externos hasta la liberación de las picniosporas por la superficie, cuando aparecen de golpe las lesiones gris oscuro (Williamson & Hargreaves, 1978, 1979). Aunquelas infecciones tardias se establecen lentamente las pérdidas potenciales son importantes debido a que los agricultores no pueden distinguirlos tallos sanos de los infectados durante el invierno, cuando los seleccionan para atarlos a los soportes y que fructifiquen al verano siguiente. En primavera tiene lugar la muerte de yemas axilares individuales, la marchitez de brotes laterales o la muerte de tallos enteros, y el gradode pérdidas depende de la posición de la heridainfectada y del tamaño de la lesión.Los tallos se hacen quebradizos y pueden romperse en el punto inicial de infección.
L . coniothyrium produce pseudotecas inmersas, negras, con ascas cilíndricas y ascosporas triseptadas, pardo oliváceo pálidas, y pseudoparafisos hialinos (CM1 663). Los picnidios, inmersos, liberanpicniosporas unicelulares que a luz transmitida se ven pardo pálido.
Epiderniología
Enfermedad
Importancia económica
La infección por heridas de tallos jóvenes causa en el grosellero rojo (Rubus idaeus), en el grosellero negro (R. occidentalis), en la zarza frambuesa
Aunquelaenfermedad es frecuente no suele dar lugar a pérdidas importantes en las plantaciones recolectadas a mano. Las pérdidas tienen lugar alaño
El micelio de L . coniothyrium sobrevive durante el invierno en los tejidos muertos de los tallos y en los tocones de los tallos fructíferos viejos en la base de la planta; al final delinvierno se producen picnidios que en condiciones lluviosas liberan picniosporas desde marzo hasta octubre y las lesiones viejas pueHuéspedes den seguirproduciendo picniosporas durante al menos cuatro años. En los tocones viejos se forman Ataca por heridas a tallos vegetativos de especies pseudotecas, a menudo mezcladas con picnidios, y de Rubus y Rosa; se haseñalado en una amplia gama las ascosporas se liberan principalmente en abril y de otras plantas leñosas. mayo. Tanto las picniosporas como las ascosporas son infectivas, pero probablemente la fuente más Distribución geogrrifica importante de inóculo para las heridas producidas al final del verano sean las picniosporas. Se encuentra en todo el mundo(mapa del CM1 185).
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Capítulo 13
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siguiente a un verano lluvioso, en el caso deque los tallos jóvenes hayan resultado dañados por abrasion contra los viejos o porherramientas durante las prácticas agrícolas. Sin embargo la marchitez de tallo ha sido un factor principal que ha impedido la introducción en Europa de la recolección mecanizada de la frambuesa, que serealiza con éxito en la Costa del Pacífico del NO de América. Al año siguiente de realizar pruebas en Escocia con las cosechadoras americanas la enfermedad ha causado de forma consistentepérdidas del 30-50% (Williamson & Hargreaves, 1978) y , a consecuencia de ensayos similares, sehapresentadoenFrancia, la URSS y Nueva Zelanda. Control
Se obtiene un buen control de la enfermedad con pulverizaciones de altovolumen con benomilo o metil-tiofanato, durante o tras la recolección, si se dirigen a toda la longitud de los tallos y especialmente a su base (Williamson & Hargreaves, 1981). El control del vigor eliminando el primer crecimiento de los tallos jóvenes con un herbicida de contacto garantiza que los que se desarrollan posteriormente sean más cortos, tiendan menos a dañarse y tengan menos lesiones que los del primer crecimiento (Williamson et al., 1979). La eliminación y destrucción de los tallos fructíferos viejos cortándolos a nivel de suelo reduce el riesgo de heridas por abrasión y elimina una fuente importante de inóculo. Nota especial sobre la marchitez por mosquito L . coniothyrium es el más agresivo de una amplia gama de hongos que coloniza los tejidos dañados por las larvas del mosquito del frambueso (Resseliella theobaldi), causando lamarchitez por mosquito. Laplaga está ampliamente distribuida en Europa y la marchitez asociada ha causadoen muchos países pérdidas importantes (Woodford & Gordon, 1978). Las larvas dela primera generación atacan a pocos tallos, que se recuperan de los chancros debidos a hongos; las pérdidas sonmínimas ya que los tallos que se rompen se eliminan durante la poda invernal, sin embargo los tallos infectados como resultado del ataque de larvas de segunda o tercera generación no se pueden distinguir con facilidad y pueden dar lugar a pérdidas importantes debidas a la marchitez de tallo (ver más amba). De hecho las larvas eliminan de las células de la peridermisla suberina protectora y el daño no puede repararse; esto permite la penetración de los hongos hasta el tejido vascular durante el otoño y el invierno, y en
éI se forman lesiones pardas lobuladas visibles cuando se elimina el córtex y la peridermis. Entre los hongos que esporulan sobre, y pueden aislarse de, estas lesiones están Didymella applanata y Gibberella avenacea (Williamson & Hargreaves, 1979), pero no seextienden más allá-del área de daños por el insecto; L . coniothyrium es más agresivo, extendiéndose fuera de este área formando lesiones en bandas marrones; ambos tipos de lesión puedencausar la pérdida del tallo. No se sabe queR . theobaldi sea un vector de los hongos, que se dispersan por salpicaduras. Cuando coincide el máximo de emergencia de los mosquitos con la formación de las grietas naturales en los tallos jóvenes la marchitez asociada causa pérdidas importantes al año siguiente; las pérdidas han sido particularmente importantes en distritos (p. ej., Escocia) enlos que la primera generación es difícil de controlar Y la segunda se encuentra enlos tallos durante la recolección, cuando nopueden utilizarseinsecticidas.Recientementelaenfermedad ha llegado a predominar y a ser importante debido a la introducción de cultivares que producen grietas abundantes. La enfermedad no se puede controlar sólo con fungicidas.El tratamiento con herbicidas de contacto del primer crecimiento de tallos jóvenes (en una plantacicin suficientemente vigorosa) controla la marchitez asociada a mosquito en los tallos de reemplazo (Williamson et al., 1979). No siendo así, la enfermedad debe controlarse tratando coninsecticidas cuando aparecen las grietas de los tallos y emergen los mosquitos. Debe procurarse no introducir la plaga sobre material de propagación a áreas en las que no se haya señalado (P. ej., Irlanda).
Otras enfermedades debidas a L. coniothyrium L . coniothyrium causa también el chancro común del rosal; coloniza con facilidad los tallos heridos, en los que causa muerte progresiva tras la poda, excepto si ésta se realiza con cuidado justo por encima de los nudos. A menudo se forman también chancros en la unión de injerto durante la propagación en condiciones cálidas y húmedas en invernadero (chancro de injerto). Se recomienda utilizar captan, diclorofluanida o folpet tras la poda; sem e den alternar estos productoscon benomilo, carbendazima o metil-tiofanato. Coniotbyrium wernsdorffiae Laubert causa unaenfermedad similar, también muy extendida en Europa. El patógeno tiene Picniosporas mayores que seliberan a través degrietas longitudinales en vez de extenderse en una masa La infección de los tallos negruzca bajo la epidermis.
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Ascomycetes IV suele ocurrir durante el invierno en condiciones húmedas (Compendio de la APS).
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sica (colinabo, colza, nabo, col, etc.), aSinapis alba (mostaza blanca) y a especies de Raphanus.
WILLIAMSON
.
Coniella diplodiella(Speg ) Petrak & Sydow
~
Especialización de huésped
En distintos países (Australia, Canadá, Inglaterra, USA) se ha señalado variación de patogeneicidad (Sinónimo: Coniothyrium diplodiella [Spegl Sacc.) cuyas implicaciones prácticas no están claras. Thurling & Venn (1977) encontraron en Australia inteC . diplodiella ataca a especies de Vitis (CM1 82). racciones significativas entre tres poblaciones de Enla actualidad se encuentra en todo el mundo L . maculans procedentes de rastrojo de colza y culaunque es, en origen, una enfermedad europea destivares de B. napus (colza) y B . campestris (nabicrita en Suiza en el siglo XVIII. C . diplodiella ataca na), concluyendo que en distintos lugares se enprincipalmente a las uvas heridas por granizo (pocuentran distintas cepas de L . maculans; los resuldredumbre blanca o podredumbre madura); los frutados de trabajos posteriores sugieren que las tos infectados muestran manchas blancas rodeadas diferencias de resistencia entre cultivares del huésde líneas oscuras y posteriormente se marchitan, ped, y de virulencia entre aislados del patógeno, apareciendo cubiertos por picnidios blancos. El miestán determinados poligénicamente. En Canadá la celio puede invadir también al tronco y atacar al cepa más frecuente de L. maculans sobre colza y pámpano (1-5 cm); la corteza se desprende y el leño nabina es avirulenta y sólo produce lesiones superse cubre de picnidios blancos. Inverna como picficiales en tallo (McGee & Petrie, 1978); sin embarnidios sobre uvas caídas al suelo, donde puede sogo existe tambiénuna cepa virulentaque causa brevivir hasta I 5 años; las esporas se dispersan hasta chancros de tallo graves y está menos extendida. las uvas por las lluvias de las tormentas y granizadas En los USA se han aislado cepas virulentas y no veraniegas. A 20" C el período de incubación es de virulentas delhongo a partir de col, que parecen 4-5 días; a los 6 días tras la infección aparecen picsimilares a las aisladas en Canadá (Bonman et al., nidios en las uvas y el tallo del racimo. El principal período de susceptibilidad es el que va del c u ~ a d o 1981). En Inglaterra se han aislado, de distintos cultivos de Brassica para producción de semilla, cepas a la maduración. C . diprodiella puede aumentar virulentas y no virulentas de L . maculans (Humpconsiderablemente los daños debidos a pedrisco duherson-Jones, 1983); los aislados virulentos se enrante la maduración. No pueden aplicarse medidas cuentran con mayorfrecuencia sobre colza, aunque preventivas como la destrucción del inóculo en el pueden infectar de forma inespecífica a otras essuelo; el control se basa en tratamientos inmediapecies. tamente tras las tormentas; con thiram o folpet, el tiempo límite de aplicación es de 24 h, y con benomilo o diclofluanida, de 48 h. Distribución geogrrifica MARCELIN
Leptosphaeria maculans (Desm.)
Ces. & de Not.
(Anamorfo: Phoma lingam [Tode ex Schwein.] Plenodornus lingan [Tode] Desm.; sinónimo: Hohnel) Descripción básica
Las pseudotecas negras, globosas, de L . maculans tienen ascas con ascosporas multiseptadas y pseudoparafisos hialinos (CM1 331). Las picniosporas se producen en picnidios esclerotioides o globosos y son pequeñas, unicelulares y hialinas. Huéspedes
El hongo parasita a géneros silvestres y cultivados de las Cruciferae, especialmente a especies de Bras-
L . maculans se encuentra en todo el mundo,aunque sólo causa daños como patógeno en zonas templadas o en los trópicos en altitudes elevadas; en Europa causa daños casi en todas partes. Ertfermedad
L . maculans causa síntomas conocidos como pie negro, chancro, podredumbre seca o podredumbre de raíz, pie y tallo. Se transmite por semilla y puede causar enfermedad en todos los estadios del desarrollo del huésped. AI principio los síntomas aparecen como lesiones pálidas en los cotiledones y primeras hojas verdaderas de las plántulas; un carácter diagnóstico importante es la presencia en esas lesiones de picnidios oscuros; en el caso de infecciones graves puede producirse la caída y muerte de plántulas. AI madurar las plantas pueden apa-
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Capítulo 13
recer lesiones en tallo, hojas y frutos; la infección a la base del tallo y a la raíz pivotante es la fase de la enfermedad que causa más daños, y las raíces infectadas ennegrecen y mueren. En la colza normalmente se desarrollan chancros en el punto de unión de las hojas inferiores con la base del tallo, estos chancros son cóncavos, con una margen oscura y un centro pálido, y pueden debilitar y anillar el tallo. La destrucción del sistema radicular y del tallo causa falta de desarrollo, maduración prematura, encarnado e incluso muerte de la planta. En los cultivos para producción de raíz, p. ej. colinabo y nabo, la infección de la raíz napiforme conduce a una podredumbre seca. Epidemiología Las infecciones iniciales en colza se deben principalmente a ascosporas que se dispersan a partir de pseudotecassobrerestosinfectados; según McGee & Petrie (1979) las plantas son más susceptibles antes del estado deseis hojas que después, y si este estadio coincide con la liberación de las ascosporas es probable que tengan lugar infecciones graves.En Canadá la colza se siembra a final de mayo y hacia finales de junio tiene seis hojas. Dado que la liberación de ascosporas no tiene lugar hasta julio se evitan en gran parte las infecciones graves; sin embargo en Australia, Francia e Inglaterra el período de liberación de las ascosporas coincide con el desarrollo de la colza hasta el estadio de seis hojas y a menudo aparecen en los cultivos infecciones graves. La semilla infectadapuede actuar también como fuente deinóculo pero tiene menor importancia que los restos infectados, excepto cuando la semilla transporta el patógeno a áreas no infectadas o transportacepas nuevasa áreas infectadaspor otras. Una vez que se ha establecido en el cultivo el patógeno se extiende por conidias dispersadas por salpicaduras de lluvia; las conidias se producen en picnidios que se desarrollan en las lesiones de cualquiera delas partes áreas dela planta. Se considera que el desarrollo epidémico está favorecido por condiciones suaves y húmedas, aunque no se han establecido bien los detalles. Los chancros en tallo suelen hacerse visibles haciala mitad de lafloración, aunque una proporción de ellos se inicia muchos meses antes, antes del estadio deseis hojas. Tras la recolección el hongo coloniza con rapidez los tejidos no infectados de tallo y raíz, desarrollando posteriormente las pseudotecas; en el suelo puede sobrede vivir durante al menos tres años en restos cultivo. La epidemiología sobre otras especies de Brassica es parecida al caso de la colza, sin embargo en la
col las infecciones iniciales se debenprincipalmente a la semilla infectada; al hacerse los semilleros de las especies de Brassica en siembras densas, con que unas pocasplántulas se hayan infectado a partir de semilla pueden actuar como fuente de inóculo para las otras plántulas sanas; tras el trasplante las plántulas infectadas desarrollarán en campo síntomas graves.
Importancia económica Tradicionalmente, seha considerado a L . maculans como un patógeno importante en las especies hortícolas de Brassica y en los USA han aparecido con frecuenciaepidemiassobrecol.Recientemente la importancia del patógeno sobre colza ha aumentado de forma importanteal extenderse el área decultivo de esta especie en función de las demandas de su aceite, y han tenido lugar epidemias importantes en Francia, Australia Occidental, Alemania e Inglaterra, extendiéndose mucho el chancro en otras áreas en las que se cultiva la colza intensamente, entre ellas Canadá. A consecuencia de una epidemia, en el oeste de Australia el área de colzadisminuyó desde 49.000 ha en 1972 a 2.000 ha en 1974; L . maculans causa en la colza encamado y senescencia prematura, y se han registrado pérdidas de producción de hastael 60% en cultivos conchancros graves enla base del tallo; en Inglaterra y Alemania se han señalado pérdidas del peso de 1.OOO granos debidas a L . maculans.
Control En ensayos realizados en distintos países europeos, entre ellos Gran Bretana, Francia, RFA, Holanda, Suecia y Suiza, se han registrado diferencias de resistencia entre cultivares de colza; los cultivares resistentes se caracterizan por tener menos chancros, y menores, en la base del tallo; hasta el momento no se han visto diferencias de resistencia en hoja. Hacia el final de los años setenta las epidemias de chancro amenazaban con limitar la producción COmercial de colza en Europa Occidental pero la introducción de los cvs. Jet Neuf Y Rafal, más resistentes, ha llevado auna disminución de la incidencia de la enfermedad permitiendo que continúe la producción intensiva de colza. Se están desarrollando distintas técnicas de campo e invernadero que Puedan permitir prospectar con rapidez la resistencia de plantas inoculadas. Los restos infectados de COIza deben eliminarse lo antes posible tras la recolección y, desde luego, antes de que emerja el cultivo
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Ascomycetes IV siguiente (trocear o quemar la paja tras la recolección y enterrar los restos con labores). Debido aque L . maculans puede sobrevivir en suelo sobre restos durante almenos tres años debe practicarseuna rotación de al menos cuatro. Estos procedimientos no eliminan el riesgo de infección pero disminuyen la probabilidad de ataques graves. También se ha demostrado en ensayos quelas siembras tardías Ilevan a niveles menores de infección, aunque la utilidad de esto es sólo limitada, ya que la siembra tardía reduce a menudo la cosecha potencial en ausencia de la enfermedad. Otras especies de Brassica, así comocrucíferas adventicias, puedenactuar como reservorio deinóculo para cultivos comerciales y deben eliminarse siempre que seaposible. Tradicionalmente se ha utilizado un tratamiento con agua caliente para controlar L . maculans en la semilla de especies hortícolas de Brassica, y aunque es útil, es una práctica poco fiable que ha sido eliminada por tratamientos con fungicidas a la semilla, más eficaces.Ensayos recientes sugierenque el control de L . maculans mediante pulverizaciones foliares de fungicidas pueden dar lugar a respuestas amplias en la cosecha de la colza, sin embargo los resultadosvarían en distintossitios y se necesita seguir trabajando antes que se pueda realizar ninguna recomendación general. PRIESTLEY & KNIGHT
Leptosphaeria libanotisSacc. (anamorfo: Phoma rostrupii Sacc.) tuvoimportancia en Dianamrca en cul-
tivos para producción de semilla de zanahoria (Neergaard, 1977) y en la URSS continúa siendo una enfermedad importante dela zanahoria, transmitida porsemilla. L . lindquistii Frezzi(anamorfo: P. macdonaldi Boerema) causa en Yugoslavia lesiones negras en tallos y capítulos de girasol (Maric et al., 1981; El-Sayed & MariC, 1981). L . pratensis Sacc. & Briand (anamorfo: Stagonosporamedicaginis Hohnel, sinónimo: S. meliloti [Lasch] Petrak) causa en la URSS mancha de hoja y podredumbre de raíz de alfalfa y trébol (Compendio de la APS).
Herpotrichia juniper¡(Duby) Petrak (Sinónimo: H .
nigra
R. Hartig)
Se caracteriza por un fieltro pardo oscuro de hifas gruesas que se desarrollan en torno a brotes de coníferas a los que ha producido la muerte, y que han permanecido cubiertos denieve durante el invierno (moho negro de la nieve). En micelio de dos años o máspueden encontrarse pseudotecas esféricas de 0,3-0,5 mm de diámetro, pardo negruzcas, parcial-
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mente cubiertas de hifas gruesas Y oscuras; las ascosporas en el asca son hialinas o de color claro, con cuatro células (CM1 328). H . juniperi ataca a las coníferas (Abies, Juniperus, Picea Y Pinus); en Europa el daño económico esmáximo sobre Picea abies. Está ampliamente distribuido en las regiones septentrionales y alpinas en las que hay una cubierta de nieve importante y duradera, tanto en Eurasia como en América. Lasascosporas puedenliberarse en cualquier tiempo del período librede nieve y pueden germinar inmediatamente; bajo la nieve el micelio se desarrolla de acícula a acícula y de brote a brote, produciendo la muerte de los tejidos delhuésped; como los otros mohos de la nieve, necesita una HR muy elevada y puede desarrollarse con rapidez a O" C e incluso a bajo cero; en los períodos invernales húmedos con temperaturas próximas a O" C puede también desarrollarse por encimade la cubierta de nieve (Hanso & Tdrva, 1975); debajo de la nieve el micelio permanece con una coloración relativamente clara y con paredes delgadas, pero cuando sefunde la nieve y se expone a la luz, se oscurece, sus paredes engrosan y se hace resistente a todo tipo de influencia climática durante el verano, por ejemplo a la sequía. La enfermedad se encuentra enrepoblaciones forestales y viveros; Bazzicher (1976) ha señalado daños importantes en Suiza en repoblaciones con Picea; Venn (1983) ha descrito daños considerables producidos en plantas de Picea almacenadas en frio durante elinvierno. En el campo el control normalmente es demasiado dificil y caro y sólo se puede cambiar a una especie más resistente; en viveros y en almacenamiento en frío pueden utilizarse ditiocarbomatos como mancozeb. ROLL-HANSEN
Herpotrichia coulteri (Peck) Bose
causa en el sur de Europa una enfermedad similar de los pinos, pero de menor importancia (CM1 327). H . parasitica (R. Hartig) Rostrup (sinónimo: Acanfhostigma parasificum [R. Hartig]Sacc.)(anamorfo: Pyrenochaeta parasitica Freyer & v. d. Aa) causa en los Alpes una enfermedad similar, caracterizada por un filtro miceliar blanco, de Abies.
Pyrenochaeta lycopersici Schneider & Gerlach En estado natural el hongo sólo produce un micelio estéril gris; Gerlach & Schneider (1966) indujeron e n cultivo la formación de picnidios; el rasgo ca-
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Capítulo 13
racterístico de las especies de Pyrenochaeta es la formación de picnidios simples, setosos, pardos, que contienen picniosporas elipsoides, unicelulares. P . Iycopersici forma microesclerocios estructuralmente no especializados que sobreviven en el suelo durante al menos dos años (White & Scott, 1973). Los aislados de P . lycopersici de pimiento y tabaco pueden infectar tomate; existe una variación notable de agresividad entre aislados. La distribución de P . Iycopersici parece estar limitada a áreas de producción de tomate en invernadero y raras veces se ven afectados los cultivos áI aire libre. Antes de que se estableciera una relación causal entre la 'podredumbre parda de raíz' o la 'podredumbre suberosa de raíz' en tomate y P . lycopersici, se habían implicado en el síndrome a otros organismos, particularmente Coletotrichurn coccodes. Los síntomas debidos a la infección de P . lycopersici se detectan al principio como una falta de vigor, clorosis foliar, enanismo y pérdida de producción, que se asocia con podredumbre cortical de las raíces medias y pequeñas; las raíces principales se suberizan, se hinchan y se agrietan, con una superficie rugosa, y eventualmente llega a pudrirse el cuello. Se han distinguido tres tipos de lesión: lesiones pardas, que se pueden ver en las raíces absorbentes jóvenes un mes tras la plantación, acompañadas de lesiones más oscuras en las raíces más viejas y mayores, con suberificación y agrietamiento; trozos de raíces suberificadas que pueden ocupar varios centímetros; lesiones corticales pardas en la base del tallo (Ebben, 1974). Se han asociado pérdidas de producción del 8-20% con infecciones del 10-15% a las ocho semanas tras la plantación. El desarrollo de P . lycopersici tiene lugar en elintervalo 8-32" C, pero el índice de crecimiento y de extensión de las lesiones es lento; en un momento dado las células del huésped mueren y son invadidas por hifas, a la vez que en los tejidos circundantes la pared celular se engrosa y aparecen microcuerpos cristalinos (DeIon et al., 1973). Inicialmente el control se basaba enel uso de especies resistentes silvestres de Lycopersicon como patrones en los que se injertaban los cultivares comerciales susceptibles; posteriormente se ha transferido la resistencia de estas especies a L . esculenturn y se dispone de distintos cultivares resistentes. Tambiénse ha utilizadocon éxito la esterilización de suelo con bromuro de metilo o cloropicrina (Cirulli, 1968). En Grecia, Israel e Italia se ha demostrado que P . lycopersici puede controlarse con eficacia por solarización delsuelo durante el verano; también puedeaplicarse una combinación de solarización de suelo con dosis bajas de bromuro
de metilo (Tjanos, 1984). Hay indiciosde un control biológico potencial basado en observaciones de que cepas no patógenas de F . oxysporurn del suelo inhibenlainvasión de las raíces del tomate por P . lycopersici; en los suelos naturales el equilibrio entre estos organismos depende de la temperatura (Ebben, 1974; Davet, 1976). DIXON
Pyrenochaeta terrestris (Hansen) Gorenz et al. causa la raíz rosa de cebolla, ajo, puerro y otras especies de Allium (CM1 397); es un hongodel suelo frecuente, asociado a las raíces de muchos cultivos en las que no causa enfermedad; las plantas de Allium afectadas se marchitan y al arrancarse muestran un sistema radicular muy reducido, y las raíces que quedan tienen una coloración rosada debido a pigmentos del hongo (Messiaen& Lafon, 1970). El óptimo térmico es de 26" C, por lo que la enfermedad sólo tiene importancia en la parte más meridional de Europa (p. ej., en Francia sólo muy al final de la estación). En Israel, y potencialmente en cualquier otra parte del Mediterráneo, el calentamiento solar a través de un acolchado de politeno transparente es un método de control (Rabinowitch et al., 1981). Algunos cultivares de cebolla son resistentes (Levy & Gornik, 1981). Gemmamyces piceae (Borthwick) Casagrande (sinónimo: Cucurbitaria piceae Borthwick; anamorfo: Camarasporium strobilinum [Bomm. et al.]) causa ocasionalmente marchitez de yemas de varias especies de Picea en muchas áreas del Norte de Europa. Camarmprium pistaciae Zachos et al. desarrolla en Grecia picnidios sobre las ramas y frutos de pistacho, especialmente en veranos lluviosos y húmedos (Zachos & Roubos, 1977); se recomienda aplicar en primavera fungicidas cúpricos y continuar los tratamientos hasta el final del llenado del fruto. C. dalmaticum (Thiim.) Zachos & Tzavella-Klonari causa una manchaparda de las aceitunas que puede extenderse ocasionalmente hasta marchitar Y pudrir todo el fruto; es frecuente en Grecia (Zachos & Tzavella-Klonari, 1979). Estos mismos autores (1980) describen a C. flaccidurn (sinónimo: Phorna flaccida Viala & Ravaz) como la causa de la excoriosis de la vid en Grecia (ver Guignardia baccae).
Dilophospra dopecuri (Fr.) Fr. forma picniosporas septadas, hialinas, con apéndices ramificados irregularmente (CM1 490) y probablemente tiene como teleomorfo a Lidophia graminis ( S a c c . ) Walker & B. Sutton. Las hojas infectadas de gra-
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Ascomycetes IV míneas y cereales aparecen manchadas y deformadas (retorcidas) y al final desarrollan estromas negroscon los picnidios; laenfermedad tuvo en el pasado cierta importancia en cereales, siendo en la actualidad insignificante y presentándose ocasionalmente sobre pratenses (Compendio de enfermedades del trigo de la APS). PYRENOPHORACEAE
Pyrenophora avenae Ito & Kuribayashi (Anamorfo: Drechslera avenae [Eidam] Scharif) Descripción básica
Las ascosporas, muriformes, amarillo pálido,se forman en pseudotecas globosas o semiglobosasde 300-600x450-800 pm, que desarrollan un pico corto en la madurez; las paredes oscuras de las pseudotecas tienen setas y conidióforos. Las conidias son pardo oliva claro, cilíndricas, 2-6 septadas y de extremos redondeados, y de 10-18x35-150 pm; se forman en los extremos de conidióforos pardo oliva que aparecen aislados o en grupos. Elmicelio es gris y produce céspedes blancos típicos parecidos a los formados por P . teres (CM1 389). Huéspedes
y
especialización
P . avenae está normalmente limitado al género Avena pero también se ha señalado en otras gramíneas, aunque la evidencia experimental sea limitada, los datos disponibles sugieren que hay diferencias claras de resistencia entre los cultivares del huésped; también se han encontrado diferencias de patogeneicidad entre aislados delhongo (Rekola et al., 1970).
Distribución geogrcifica P . avenue se describió inicialmenteen Italia en 1889, pero en la actualidad se encuentra en todo el mundo (mapa del CM1 105). Edermedad P . avenae es un patónego transmitido por la semilla;
normalmente persiste como micelio en las glumas y tejidos externos de la cariopsis. AI germinar la semilla el micelio se desarrolla dentro del coleóptilo y penetra en la primera hoja, a veces continúa creciendo en la segunda y tercera hojas y solamente en casos excepcionales y graves se extiende hasta la
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cuarta. Se distinguen dos fases claras en los síntomas:la fase primaria está asociada conla enfermedad en plántulas y aparece en las plantas que se desarrollan de semillas infectadas; las plántulas afectadas muestran cambios de color y pueden morir antes de la emergencia o poco después de ésta; los síntomas primarios aparecen en la primera hoja y siguientes como manchas cloróticas, posteriormente pardas, que coalescen pronto formando una banda (Lámina 24), a menudo la hoja se enrolla sobre sí misma o se deforma. Las plantas cuyas hojas inferiores muestran un bandeado gravemueren a menudo o se desarrollan dando lugar a plantas débiles, retrasadas, que quedan cubiertas por el crecimiento de las plantas sanas que las rodean. En otros casos la planta puede recuperarse y desarrollarse sin más signos de la enfermedadhasta que se desarrollen síntomas secundarios. La fase primaria de la enfermedad suele acabar con el ahijamiento. La fase secundaria comienza cuando el hongo empieza a esporular en las lesiones primarias. Las conidias infectan las láminas y vainas de las hojas superiores y producen lesiones rojo oscuro de distinto tamaño, a menudo rodeadas de un haloamarillo traslúcido; al final de la estación vegetativa, cuando la densidad del cultivo y la presencia de tejido foliar muerto crean condiciones nutritivas y micro-climáticas favorables para la propagación del hongo, es cuando esta fase es más evidente. Las conidias producidas en la fase secundaria de la enfermedad pueden llevar a su dispersión secundaria en el cultivo, llegando a la infección de la semilla silas condiciones son favorables a la esporulación (condiciones húmedas). Epidemiología
El porcentaje de plántulas infectadas primariamente a partir de semillas infestadas está muy influido por las condiciones ambientales, principalmente la temperatura del suelo en el momento de la siembra; temperaturas inferiores a 6-8" C durante la germinación favorecen la incidencia y gravedad de la enfermedad, mientras que temperaturas del suelo superiores la reducen o posiblemente la evitan, incluso cuando la semilla está muy infestada; por ello las siembras tempranas en suelos frescos normalmente favorecen la infección primaria, mientras que las plántulas de siembras tardías tienden a escapar a la enfermedad. Una humedad elevada del suelo durante la germinación parece reducir la incidenciade la enfermedad. Los restos vegetales infestados, como paja Y rastrojos del cultivo anterior, pueden servir como fuente de inóculo, ya que el hongo pue-
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Capítulo 13
de esporular en estos restosvegetales muertos. Las conidias son semejantes a las de P . teres y no se dispersan a distancias grandes; se cree que en su mayoría se depositan dentro de los IO m desde la fuente de inóculo. El desarrollo de las epidemias está influido por la cantidad de inóculo, la existencia de períodos con humedad elevada, la temperatura y la susceptibilidad del huésped; los períodos largos de tiempo cálido y seco reducen o paran la extensión, incluso si todos los demás factores son favorables.
témicos (triadimefon, propiconazol).Ya quelos restos vegetales infestados pueden ser una fuente de inóculo se recomienda destruirlos y enterrarlos con laboresvolteadoras. Se han señaladodiferencias sustanciales entre cultivares en cuantoa resistencia; los esfuerzos que se realizan para mejorar este carácter son limitados. SMEDEGAARD-PETERSEN
Pyrenophora graminea Ito & Kuribayashi
Importancia econrimica
(Anamorfo: Drechsleragraminea Schlecht.] Schoem.)
Aunque en muchas regiones (p. ej., Escandinavia)
Descripcicin básica
P . avenae tiene una importancia secundaria, a me-
nudo es grave en Escocia, el norte de Inglaterra, GaleseIrlanda, donde predominancondiciones frescas Y lluviosas durante los estadios iniciales de desarrollo de las plántulas. En la RFA se ha señalado como de importancia moderada, así como en las regiones costales de los estados del NO de los USA y en la parte oriental de Canadá. Las plantas infectadas primariamente tienen a menudouna mortalidad elevada, y las que sobreviven tienen un desarrollo retrasado y una reducción de hasta el 40% en producción de grano;sin embargo estas pérdidas normalmente están compensadas porun mayor ahijamiento y un crecimiento compensatorio del resto de las plantas. En Suecia se han realizado ensayos de tratamientos a semilla de lotes con un 40-70% de granos infectados, que han mostrado un aumento de cosecha del 3-5% (Olofsson, 1976), pero se han señalado reducciones de producción mucho mayores en condiciones climáticas que favorecen el desarrollo de la enfermedad.
[Rabenh. ex
Las pseudotecas son infrecuentes y no representan un papel importante en el ciclo de la enfermedad, aunque sehan señalado enDianamarca y Rusia; son cuerpos grandes parecidosa esclerocios, superfk ciales o sumergidos parcialmente, con setas rígidas oscuras que producen conidias en su extremo; en la madurez desarrollan un pico corto con o sin una orla de setas. Las ascas son similares a las de P . teres, pero ligeramente mayores (CM1 388). El estadio conídico se desarrolla en hojas necróticas o en prUa de cultivos infectados, encondiciones húmedas; las conidias se desarrollan lateral y terminalmente sobre conidióforos pardo claro que aparecen aislados o en grupos de dos-seis; son rectas, cilíndricas, con 1-6 septos transversales,y miden 10-25x40-150,un, son hialinas o pardo amarillento, con cicatrices oscuras en los puntos donde estaban unidas a los conidióforos. A menudo se forman conidióforos secundarios, cortos,a partir dela célula conidica apical,que dan lugar a cadenas cortas de conidias. Igual que P . teres, P . graminea produce picnidios cuyo papel en el ciclo de la enfermedad es poco claro.
Control P . avenae se dispersa con la semilla y la fase pri-
maria de la enfermedad se controlaeficazmente tratando la semilla con fungicidas no mercúricos adecuados; P. avenae es el primer ejemplo de un patógeno decereales que se hizo insensiblea un fungicida: desde el principio de los años sesenta el hongo desarrolló unaresistencia natural muy extendida a las dosis normales de tratamiento a semilla concompuesto organomercúricos (p. ej., Greenway & Cowan, 1970); sin embargo, la aparición de nuevos fungicidas no mercuriales altamente eficaces en tratamientos a semilla (carboxina, imazalil) ha eliminado actualmente este problema. La extensión secundaria dela enfermedad puede controlarsemediante pulverizaciones foliares con fungicidas sis-
Huéspedes y especialización En la naturaleza P. graminea sólo causa enfermedades en especies de Hordeum; los cultivares de cebada difieren mucho en cuanto a resistencia al patógeno y se dispone de cultivares totalmente resistentes (Kline, 1972), sin embargo la información que se tiene sobre especialización fisiológica y resistencia del huésped no es concluyente (Compendio de la APS); algunos estudios indican que P . graminea está especializada en razaspatogénicas y que la resistencia está controlada por genes mayores (p. ej., Nilsson, 1975); otros resultados indican que el hongo no se diferencia en razas patogénicas y que laresistencia se hereda cuantitativamente (Knudsen, 1980).
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Ascomycetes 1V Distribución geogrrifica P . graminea se encuentra en todas las zonas de CUItivo de cebada.
Enfermedad P . graminea se transmite estrictamente por semilla;
a diferencia de la mayoría de los otros patógenos foliares no causa enfermedad infectando directamente a la hoja; los intentos de penetración directa a través de la superficie foliar llevan siempre a lesiones necróticas diminutas, apenas visibles,por tanto en un cultivo la enfermedad está siempre limitada a las plantas que se originan de semilla infectada. La semilla se infecta durante el espigado; cuando el hongoesporula sobre las hojas infectadas las conidias se dispersan por el viento, llegando a las espigas jóvenes de las plantas que rodean a las enfermas. Las semillas pueden infectarse en todos los estadios de desarrollo, desde antes del espigado hasta grano vítreo, aunque la infección más grave tiene lugar durante los primeros estadios de desarrollo del grano. En la semilla infectada el micelio se localiza en las glumas, pericarp0 y envueltas seminales, pero el embrión no se infecta; al germinar la semillael micelio invade las plántulaspenetrando por la coleomza o por las raíces seminales, a partir de las cuales se desarrolla hacia amba estableciéndose en los primordios foliares del embrión. La infección de las plántulas en desarrollo está muy influida por la temperatura y la humedad del suelo; las temperaturas inferiores a los 8-10" C durante el período germinativo favorece la infección, mientras que las temperaturas superiores a los 1215" C la reducen; es comenteobservar que las plántulas pueden escapar por completo a la infección en condiciones de alta temperatura de suelo, incluso cuandolasemillaestá muy infestadacon P . graminea (Teviotdale & Hall, 1976). L a s plántulas infectadas tienen un desarrollo más o menos retrasado y pueden morir incluso antes de emerger, sin embargo lo normal es que los síntomas aparezcan en el estado de dos o tres hojas, que desarrollan bandas cloróticas largas paralelas a las nerviaduras y que a menudo se extienden desde la base hacia el extremo de la hoja; posteriormente estas bandas empardecen o aparecen grises alnecrosarse los tejidos, y la lámina foliar puede agrietarse y aparecer desgarrada; normalmente los síntomas de rayado apao en todas las hojas de una recen en la mayoría planta infectada. Las plantas infectadas normalmente se enanizan; las espigas pueden detenerse durante la salida del zurrón, lo que lleva a espigas hueras o deformadas,
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con granos arrugados y mal desarrollados, sin embargo en algunas pueden desarrollarse los granos casi normalmente. Para que el hongo esporule Y se aumente de forma considerable lainfección a semilla se requiere que haya una humedadelevada durante el espigado (Metz & Scharen, 1979). Las conidias son relativamente grandes y el viento las dispersa a distancias relativamente cortas; sinembargo 10s vientos fuertes pueden dispersar algunas a distancias mayores. Importancia económica y control
El rayado foliar es una amenaza potencial en todos los lugares en que se cultiva cebada. En la primera década de este siglo era una de las enfermedades más extendidas y causante de mayores pérdidas, pero al introducirse en los años veinte los fungicidas mercúricos la enfermedad se redujo a un nivel de poca importancia económica, excepto en las áreas en las que el tratamiento de semilla no es suficiente (Africa, Asia); en la actualidad los tratamientos mercuriales han sido sustituidos, en su mayor parte, por fungicidas sistémicos (carboxina, imazalil). Se ha demostrado que el no dar tales tratamientos lleva a un aumento relativo delaenfermedaden pocos años. Como las plantas infectadas producen poco grano y arrugado, o incluso ninguno, la producción disminuye aproximadamente un 0,5- 1% por cada 1% de plantas infectadas en campo, por tanto incluso un ataque reducido lleva a una reducción de la producción. Se dispone de cultivares resistentes, pero al existir razas patogénicas la resistencia mostrada puede variar según el lugar en el que se cultive; varios cultivares de cebada de primavera resisten al menos a varias razas, y el cv. Zita ha resultado ser totalmente resistente a todas las razas danesas que se han ensayado sobre éI (Smedegaard-Petersen & Jgmensen, 1982). La mayoría de los cultivares de cebada de invierno parecen ser susceptibles. SMEDEGAARD-PETERSEN
Pyrenophora teres Drechsler* (Anamorfo: Drechslera teres [Sacc.] Shoem) Descripción básica
Las pseudotecas de P . teres se forman tras la recolección sobre la paja y el rastrojo de las plantas de cebada infectadas; al principioson subepidér*Según Cannon et al. (1985), debería ser P . frichosforna (Fr.) Fuckel, que en ese caso no sena sinónimo de P . tritici-repentis.
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Capítulo 13
micas, luego erumpentes; cuando jóvenes son semiglobosas, pero en la madurez tienen forma debotella con uno o más picos ostiolares cortos; las paredes, pardo negruzcas, tienen setas rígidas oscuras encima de las cuales a menudo se forman conidióforos y conidias. Las ascas son hialinas, clavatas o cilíndricas, con ápices redondeados y 3 0 - 6 0 ~ 2 0 0 300 pm; son bitunicadas y contienen de 2 a 8, normalmente 8, ascosporas elipsoidales u ovales, amarillentas, con 3-5 septos transversales y uno longitudinal, que siempre aparece en una de las células de en medio; las ascosporas tienen constricciones claras en los septos (CM1 390). Las conidias se desarrollan en los extremos de proliferaciones laterales sucesivas de conidióforos pardo claros que aparecen aislados o en grupos de 2-3; las conidias miden 10-25x40-160 pm y son cilíndricas, de extremos redondeados, y amenudo tienen la célula basal ligeramente dilatada; son subhialinas a pGizas, lisas, y normalmente tienen 2-7 septos transversales. En medios de cultivo ricos en nutrientes el micelio produce amenudo céspedes miceliares erectos típicos. P. teres produce también en abundancia en la naturaleza sobre hojas y pztia, o en cultivo,picnidios globosos con ostiolos cortos, que miden 60-170 pm; las picniosporas son hialinas, no septadas, elipsoidales o esféricas, y a la madurez se exudan en una matriz mucilaginosa que aparece como una gotitablanca o gris en el extremo del picnidio. Aparentemente las picniosporasson incapaces de infectar las plantas directamente, pero en cultivo germinan y producen micelio; su papel en el ciclo de la enfermedad se desconoce.
Huéspedes P . teres suele estar en la naturaleza limitada al género Hordeum, aunque se han señalado otros géneros de huéspedes (Shipton et al., 1973). En ensayos con infecciones artificiales pueden desarrollarse síntomas graves tanto en trigo como, especialmente, en centeno cuando se inoculan con aislados procedentes de cebada. Especialización de huésped Los cultivares de cebada difieren notablemente en cuanto a resistencia aP. teres, aunque la resistencia total parece ser rara; en cebada se han identificado distintos genes de resistencia específicos. Los aislados del patógeno varían mucho en cuanto a virulencia para los distintos cultivares, así como en cuanto a características culturales, y se ha señalado la existencia de patotipos (Clifford & Jones, 1981). Distribución geogr&ka Está distribuido prácticamente en todos los países en que se cultiva cebada (mapa del CM1 364); su gravedad es máxima en zonas templadas con humedad elevada,aunque también se ha señalado como grave en las zonas más secas de Australia. Edermedad
P. tcre.s causa la seca reticulada de la cebada. El hongo se presenta en dos formas, una forma causante de reticula y una forma causante de manchas, quese diferencian sólo en los síntomas sue producen en la cebada (Fig. 53) (Smedegaard-Petersen,
Fig. 53. Síntomas en cebada debidos a la forma causante de retlculado (irqulerda) y de manchado (derecha) de Pyrrnophoru teres.
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Ascomycetes IV
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1971). La forma reticulada produce síntomas queal principio aparecen comopuntos y estrías necróticos diminutos que aumentan formando estrías longitudinales y transversales, estrechas, pardo oscuras, queproducen un dibujo característico reticulado que da lugar al nombre de la enfermedad. La parte afectada dela hoja empardece y los tejidos vecinos desarrollan clorosis; a veces las lesiones iniciales se desarrollan dando lugar a áreas verduzcas, hidrópicas, en las que posteriormente se hace evidente el reticulado oscuro; otras veces laslesionesdan lugar a un rayado necrótico largo, que puede confundirse con los síntomas debidos a P. graminea. Fig. 54. Paja de cebada con pseudotecas maduras de La forma de manchas de P. teres fue descrita en Pyrenophora teres después del invierno. Dinamarca en 1971 por el autor, y en la actualidad se ha encontradosobrecebadaen muchos otros países. Los síntomas de la forma de manchas tamconidióforos Y la esporulación es diurna, teniendo bién se presentan enláminas y vainas foliares como lugar en un intervalo amplio de temperatura,con un lesiones elípticas o fusiformes pardo oscuras, que óptimo a 20" C.Las conidiassonrelativamente miden 3 x 6 mm y que están rodeadas de una zona grandes y las dispersa el viento a distancias relaticlorótica que enun momento dadopuede extenderse vamente cortas, sedimentando la mayoría dentro de hasta que se marchita toda la hoja. Sobre el grano los 3-8 m desde la fuente, aunque algunas pueden la infección se manifiesta como una coloración ditransportarse por vientos fuertes a distancias mafusa, oscura, de partes de éI; estos síntomasson yores. El desarrollo de epidemias depende dela candifíciles de distinguir de los debidos a muchos otros tidad de inóculo, de los períodos en los que la hupatógenos. La capacidad de P. teres de producir síntomas dereticulado o de manchas está controlada medad sea elevada y de la susceptibilidad del huésped. Los períodos largos de tiempo cálido y seco por pares de genes en dos loci; los síntomas proparan o retrasan las epidemias, incluso si el resto ducidos por la forma productora de manchas sepade los factores son favorables. recen mucho a los debidos a Cochliobolus sativus, En Dinamarca la epidemia grave de 1981 produjo aunque la observación de lasconidias al microspérdidas de hasta el 30% en los cultivos más infeccopio permite identificar el patógeno fácilmente.La tados del cv. Welam, muy susceptible; el ataque se reducción de producción de las plantas de cebada asoció a humedad y pluviometría elevadas durante infectadas por P . teres se debe principalmente a un la primavera y principios de verano; en 1982 el vemenor peso del grano, afectandomenos, en general, rano seco evitó ataques graves, a pesar del altonivel al número de granos por planta. de inóculo debido al año anterior.
Epidemiología La enfermedad setransmite por semilla y por tanto puede introducirse con semilla infectada a nuevas regiones; sin embargo, localmente, la fuente principal de inóculo del que se originan las infecciones Primarias en la cebada de primavera es el rastrojo 0 la paja infestados que permanecen en el suelo de una estación a la siguiente (Jordan, 1981); el hongo inverna en estos residuos como micelio O como pseudotecas(Fig. 54). En lascondiciones de Escandinavia el micelio productor de esporas persiste en residuosinfestados durante al menos un año. También pueden ser fuentes importantes de inoculo Primario los rebrotes de cebada de invierno afectados O cebada cervecera de siembra invernal. La esPorUlación Y la infección necesitan 10-30 h de humedad elevada; la luz promueve la producción de
Importancia económica
En Europa la gravedad de la enfermedad ha aumentado considerablemente durante la última década debido probablemente a cambios en prácticas culturales, comoel hacerse más frecuente el cultivo continuado de cebada en la misma parcela, el aumento de las áreas de cebada de invierno (de seis carreras) Y el uso de siembra directa sobre el rastrojo sin laboreo. En muchos países europeos, entre ellos la RFA, Reino Unido y Escandinavia, se han señalado ataques graves recientes. Las pérdidas típicas debidas a la enfermedad varían del 10 al 25%, aunque se han señalado pérdidas mucho mayores, por ejemplo en California (USA) sehan señalado en cultivos muy afectados pérdidas que se acercan al 100% (Compendio de la APS).
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Capítulo 13
Control El uso de fungicidas en tratamientos a semilla ha eliminado prácticamente a esta como la fuente primaria de inóculo; sin duda la fuente deinóculo más importante son los restos vegetales infestados, en los que el micelio persiste duranteal menos un año; por tanto se recomienda destruir estos residuos o dar labores para enterrarlos. También reduce mucho la cantidad de inóculo, evitando o reduciendola enfermedad, una rotación en la que al menos haya una estación en la que secultive una planta que no sea huésped. Se dispone de cultivares de cebada considerablemente resistentesal patógeno, y las cebadas procedentes de Etiopía Y de Manchuria parecen ser fuentes de resistencia valiosas (Caddel & Wilcoxson, 1975). Recientemente han aparecidonuevosfungicidassistémicos(triadimefon, procloraz, propiconazol), que son muy eficaces en el control de la enfermedad por pulverizaciones foliares. Importancia en investigación En muchos aspectos morfológicos y biológicos P . teres se parece a P . graminea; ambas especies son capaceshe hibridar Y de producir progenie fértil, lo que ha permitido análisis genéticos de la patogeneicidad y de la capacidad de producir síntomas (Smedegaard-Petersen, 1977a). En P. teres se han aislado dos toxinas casi específicas de huésped, que se han caracterizado químicamente y que reproducen los síntomas más importantes de la enfermedad (Smedegaard-Petersen, 1977b); estas toxinas no son decisivas en la patogeneicidad básica, pero la
toxina A parece ser un factor determinante de virulencia; su efecto primario se ejerce sobre el plasmalemma Y la respiración del huésped. SMEDEGAARD-PETERSEN
Pyrenophora tritici-repentis (Died .) Drechsler (sinónimo: P . trichostoma [Fr.]Fuckel; anamorfo: Drecbslera tritici-repentis [Died.] Shoem.) causa lesiones foliares amarillas de creales (trigo) y gramíneas pratenses (Elymus repens) (CM1 494) y tiene importanciaprincipalmente enotroscontinentes (Australia), sin embargo su incidenciaha aumentado recientemente en Europa, por ejemplo en Francia (Eschenbrenner, 1983). Aunque puede transmitirse por semilla, las infecciones se deben con mayor frecuencia a ascosporas producidas en pseudotecas sobre los rastrojos que permanecen en la superficie del suelo; la tendencia en aumento hacia monocultivo de trigo asociada con técnicas de laboreo mínimo ha aumentado, por tanto, el riesgo de infección. Aunque la enfermedad, quepuede confundirse con la seca por septoria, se estáhaciendo más frecuente, no hay indicaciones aún de que sea particularmente peligrosa.
pyrenophoray DrechSleraspp. sobre gramíneas pratenses Otrasespeciesde Pyrenophora y de Drechslera, muchas de ellastransmitidas por semilla, causan lesiones foliares en Europa a gramíneas cespitosas y pratenses(O’Rourke, 1976; Compendio de la APS). La situación en lo que concierne a sus principales huéspedes se resume en la tabla 13.1. En el
Tabla 13.1. Principales hutspedes de Pyrenophora, Cochliobolus y Drechslera en gramíneas.
brorni(Died.) Drechsler ducfylidis Arnrnon dicíyoides Paul& Parbery erythrospi¿u(Drechsler) Shoern. lolii Dovaston
brorni Ito ducfylidisShoern. dictyoides (Drechsler) Shoem. erythrospila(Drechs1er) Shoem. siccans (Drechsler) Shoern. undersenii Scharif catenaria (Drechsler) Ito festucue Scharif fugar(Wallr.)Shoern. nobleue McKenzie & Matthews phlei(Graham) Shoern. poae(Baudy3)Shoern.
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Drechsler ex Dastur
(Sacc.)Subrarn. & Jain
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Cochliobolus sutivus(Ito& sorokiniunu Kuribayashi)
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Ascomycetes IV norte de Europa P. dictyoides tiene importancia al causar lesiones y reticulados en especies de Lolium y de Festuca; en estos huéspedes se han distinguido formae speciales, respectivamente,f. sp. perenne Y f. sp. dictyoides; la primera se conocetambién como D. andersenii. Durante el crecimiento foliar activo en verano las lesiones permanecen pequeñas, extendiéndose en otoño e invierno, causando constricciones y amarilleos;las temperaturas óptimas son de 15-18" C. El síntoma de reticulado es típico: estrías necróticas longitudinales y transversas. P. lolii (D. siccans) causa marchitez parda deLolium y otras gramíneas y es frecuente en céspedes ornamentales o para deporte, causa manchas pardo oscuras dispersaso estrías sin bandastransversales, y amarilleo alrededor delas lesiones. Recientemente se ha detectado como la Drechslera más frecuente en Gran Bretaña sobreLolium, especialmente sobre L. rnultflorum (Lam, 1984); se recomienda el control con fungicidas (organomercúricos, ditiocarbomatos, clorotalonilo). P. eryfhrospira y D. catenaria causan marchitez de hojas y podredumbre de corona en céspedes finos (por ejemplo, de golf o de boleras), en los que causa rodales grandes pardo rojizos. P. brorni se ha señalado confrecuencia en la pratense Bromus inermis en Europa Oriental. D. poae causa la llamada 'fusión' de las especies de Poa; en general existe mucha variación en cuantoa resistencia entre e intra cultivares a todas estas enfermedades, y los tipostetraploides son más resistentes que los diploides; según Labruykre (1977), las diferencias de resistencia del ballico a tres especies afectan la incidencia de la enfermedad y la producción mucho más que las diferenciasen contaminación de semilla, y el tratamiento a esta tiene poco efecto. Las gramíneas pratenses pertenecientes a otros grupos taxonómicos (eragrostoides, panicoides), más típicas de paísesmás cálidos, sufrenenfermedades similares debidas a especies de Setosphaeria, p. ej. S. rostrata Leonard (CM1 587), y a especies delCochliobolus, p. ej. C. cynodontisNelson. Sus anamorfos se consideran como Drechslera (como en este tratado) O se diferencian como Exserohilum y Bipolaris (respectivamente).También seencuentransobre gramíneas especies de Curvularia, p. ej. C. lunatus (ver éste), que seasocian con teleomorfos en Cochliobolus, separadosen laactualidad en Pseudocochliobolus (Compendio de la APS). CARR & S M I T H
Coch/iobolus carbonurn Nelson (anamorfo: Drechs/era zeicola [Stout] Subram. & Jain; sinónimo: BiPolaris zeicola [Stout.] Shoem.) está muy extendido en todas las áreas del mundo en que cultiva se maíz
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(mapa del CM1 388) causando lesiones foliares de importancia muy secundaria (CM1 349j, Y se presenta también en otros huéspedes. La raza 1 causa daños significativos sobre unaspocas líneas de maíz específicamente susceptibles, que no se utilizan en Europa. Las razas 2 y 3 causan síntomas bastante distintos (Compendio de la APS): la raza 2 causa muy pocos daños y la raza 3 de nuevo sólo tiene importancia en algunas líneas puras muy susceptibles. C. carbonurn se encuentra congran frecuencia en pequeña cantidad en la semilla de maíz, pero en Europa tiene una importancia muy secundaria (EPPO 64). El hongo produce una toxina específica de huésped,parecida a la de C. victoriae, con el que puede cruzarse como base para estudiarla genética de la producción de toxina; seha utilizado bastante como organismo modelo en estudios fisiológicos y genéticos (p. ej., sobre resistencia a fungicidas). C A S S I N I & SMITH
Cochliobolus heterostrophus
(Drechsler) Drechsler
(Anamorfo: Drechslera rnaydis [Nisikado] Subram. & Jain; sinónimo: Bipolaris maydis [Nisikado] Shoem.) C. heterostrophus fue la causa de la epidemia desastrosa que tuvo lugar en los USA a finales de los sesenta en los cultivares de maíz que llevaban el citoplasma androestéril tipo Texas (CM1 301 ; Compendio de la APS). La raza O está muy extendida, causando en climas cálidos y húmedos lesiones foliares intervenales, pero nunca ha tenido gran importancia y no se encuentra en Europa. La raza T es patogénica específicamente sobre los cultivares con el citoplasma Texas, en los que causa grandes daños induciendo lesiones rodeadas por un halo pálido (produce una patotoxina que actúa sobre las mitocondrias) y atacando también a las vainas, espatas Y mazorcas; posiblemente debido a su potencial de infección mayor la raza T se encuentra en zonas más septentrionales que la O. El hongo persiste como esporas y micelio en restos vegetales, pero también puede transmitirse por semilla lo que ha sido causa de preocupación cuando se consideraba un riesgo la dispersión a larga distancia de la la raza T se introdujo con bastante raza T; de hecho rapidez en la mayoría de las áreas delmundo en que se cultiva maíz (probablemente sobre semilla) y apareció, en particular, en Francia, Italia, Suiza, Yugoslavia Y la URSS, causandopérdidas bastante importantes en áreas reducidas sembradas con semilla
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Capítulo 13
importada (Cassini, 1973). Al principio la OEPP (EPPO) la consideró comoun organismo importante sujeto a cuarentena, peroal cambiar la base genética de 10s maíces hibridos a causa de la enfermedad, lo que aún representa inconvenientes importantes en la mejora del maíz, su importancia económica se ha reducido mucho en todos los lugares. Debe subrayarse que el abandono de las líneas puras susceptibles Y la destrucción de la semilla no utilizable se ha estimado en un coste de unos 50 millones de francos al principio de los años setentapara los productores franceses de semilla de maíz. CASSINI & SMITH
Cochliobolus miyabeanus
(Ito & Kuribayashi) Drechsler ex Dastur (Anamorfo: Drechslera oryzae [Breda de Haan] Subram. & Jain; sinónimo: Bipolaris oryzae [Breda de Haan] Shoem.) C. miyabeamus frecuentemente sólo se encuentra como el anamorfo, que se distingueporconidias normalmente curvadas, 6-14 pseudoseptadas, con unhilumdiminuto,ligeramenteproyectado (CM1 302). En condiciones naturales, C . miyabeamus infecta al arroz, arroz silvestre (Zizania aquatics), Leersia hexandra y a unas pocas especies más. Se ha señalado cierto grado de especialización fisiológica. Está muy extendido enlas áreas decultivo de arroz (mapa del CM1 92). Causa lesiones en coleptilo y hojas, síntoma de ápice quemado (Nada & Gamgopadhyay, 1982) y muerte de plántulas; en ensayos degerminación de semillas en laboratoriopuede producirplántulasanormales(Imolehin, 1983). En hojas adultas aparecen manchas pardas, ovales a irregulares; puede producir cambios de coloración en las glumas y arrugado en las semillas. C. miyabeamus sobrevive en la semilla, en huéspedes alternativos y en el rastrojo. Lasconidias, dispersadas por el viento, extienden la infección. En Europa es frecuente y a veces causapérdidas importantes. Las muy importantes epidemias que tienen lugar en Asia se asocian con temperaturas de 25-30" C, tiempo húmedo nublado continuamente y mal desarrollo de las plantas (Padmanabhan, 1973). Las medidas de control incluyen el uso de semillas sanas o tratadas, la eliminación de rastrojos, los tratamientos herbicidas contra huéspedes alternativos, la corrección de las anomalías de suelo y fertilización adecuada. Se conocencultivares resistentes (Singh & Sharma, 1975). PORTA-PUGLIA
Cochliobolus sativus (It0& Kuribayashi) Drechsler ex Dastur (Anamorfo: Drechslera sorokiniana [Sacc.] Subram. & Jain; sinónimo: Bipolarissorokiniana [Sacc.] Shoem.) C. sativus se conoce principalmente en su forma conídica, muy extendida sobre gramíneas y cereales (trigo Y cebada) en todo el mundo (CM1 701, mapa del CM1 322); aunque puedetransmitirse por semilla se encuentra con frecuencia en el suelo, en el que persiste sobre restos como conidias de pared gruesa; también se encuentra sobre numerosas gramíneas adventicias y puede considerarse tan ubicuo como Fusarium culmorumo como Giberella zeae, con los que se asocia causando podredumbres deraíz y pie Y muerte de plántulas (Compendios de enfermedades de trigo Y cebada de la APS). Elataquede C. sativus está caracterizado por lesiones pardo oscuras, que se oscurecen, sobrelas hojas. En Europa C. sativus es más bien un componente poco importante del complejo causante de podredumbres de raíz, sólo tiene importancia real en áreas máscálidas de cultivos de cereales(América del Norte, Australia), sin embargo en Escocia se han señalado pérdidas de hastael 15% en cebada debidasa infección por semilla(Whitt1e & Richardson, 1978).Encebada se conoce resistencia de plántulas (Compendio de la APS) y la incidencia de la enfermedad se reduce con tratamientosfungicidas de la semilla. C . sativus es el Único miembro del género que ataca céspedes de tipo festucoide, causando daños principalmente a temperaturas elevadas (20-35" C) durante el verano, a diferencia de Pyrenophora spp. (ver éstos), que causan los principales problemas en estos céspedes (Compendio de la APS). SMITH
Cochliobolus victoriae Nelson (anamorfo:Drechslera victoriae [Meehan & Murphy] Subram. & Jain; sinónimo: Bipolarisvictoriae [Meehan & Murphy] los USA 'marchitez devictoria' Shoem.) causaba en en cultivares de avena susceptibles a su toxina específica dehuésped,quese ha estudiado mucho (CM1 703); también se ha encontrado en distintos países europeos, pero no tiene importancia económica desde que se han dejado de utilizar cultivares susceptibles. Drechslera iridis (Oudem.) M. B. Ellis (sinónimo: Bipolaris iridis [Oudem.] Dickinson)causa la tinta de los Iris, especialmente de las especies bulbosas (CM1 434), que es una de sus enfermedades más importantes: en las hojas aparecen estrías cloróticas que dan lugar a lesiones necróticas negras, que pueden extenderse hasta el bulbo; puede
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Ascomycetes IV controlarse confungicidas y prácticas sanitarias. Pseudocochliobolus lunatus (Nelson & Haasis) Tsuda(sinónimo: C o c h l i o b o l u sl u n a t u s Nelson & Haasis; anamorfo: Curvularialunata [Wakkel Boedijn) está muy extendido en los trópicos como parásito débil de muchos huéspedes (CM1 475); bajo el nombre de Curvularia trifolii(Kauffm.) Boedün, f. sp. gladioli Parmelee & Luttr. (según CM1 307, un hongo diferente) se le ha asociado en Europa con podredumbre de corm0 de Gladiolus.
con labores que entierren los restos, tras trocearlos concienzudamente; estos restos enterrados pueden permanecer infectivos, como se ha demostrado en el SO de Francia cuando operaciones posteriores de escarda mecánica los vuelven a llevar a la superficie del suelo.
Setosphaeria turcica (Luttr.)
(Anamorfo: Spilocaea pomi Fr.; sinónimo: Fusicladium dentriticum [Wallr.] Fuckel)
CASSINI & SMITH
VENTURIACEAE
Venturia inaequalis (Cooke)Winter
Leonard & Suggs (Sinónimo: Trichometasphaeria turcica Luttr.) (Anamorfo: Drechslera turcica [Pass.]Subram. & Jain; sinónimo: Exserohilum turcicum [Pass.] Leonar & Suggs.) S. turcica causa en los USA la niebla o tizón del maíz y se encuentra muy extendido en Europa (p. ej., Bulgaria, Francia, Grecia, Italia, Rumania, España, Yugoslavia) y en todo el mundo (CM1 304, mapa del CM1 257). En campo sólo tiene importancia el estadio conídico, encontrándose muy raras veces el teleomorfo (Compendio de la APS). Causa en las hojas lesiones pajizas grandes (de hasta 4 x 10 cm) y persiste en restos de hoja, en los que forma clamidosporas durante el invierno. Las condiciones ambientales cálidas y húmedas favorecen la infección, para la que se necesita que la hoja permanezca continuamente mojada durante unas 10 h (Cassini, 1973); en Francia estas condiciones se dan especialmente en el SO, donde temperaturas diurnas elevadas se combinancon temperaturas nocturnas menores, y durante la floración, en julio, son frecuentes las nieblas matinalestardías. El riego por aspersión también tiende a crear condiciones favorables. En lapráctica solamente se dan pérdidas de importancia económica si las condiciones adecuadas aparecen suficientemente temprano en la estación vegetativa; sin embargo ocasionalmente (cada 10 años, más o menos) puede haber pérdidas de producción locales de hasta el 20-25%; en cualquier caso la mayoría de los cultivares utilizados en lo que hace Europa son resistentes (por el gen Ht I), que la enfermedad prácticamente no tenga importancia, sin embargo si se vuelven a utilizar cultivares susceptibles (como en Francia durante 1981), la enfermedad vuelve a aparecer. En América del Norte se han encontrado patotipos con virulencia sobre el gen Ht 1, pero todavía no han aparecido en Europa; también se dispone de otros genes de resistencia (Compendio de la APS). Debe destruirse el inóculo
Descripción básica Las pseudotecas, con o sin setas oscuras, contienen ascosporas (13-16x6-S pm) con un septo en posición ligeramente asimétrica; al principio son hialinas a verdosas y posteriormente pardo oliváceas. Los conidióforos se forman sobre un estroma subcuticular y producen conidias de forma sucesiva con anillamientos típicos (Spilocaea);las conidias son obpiriformes-obclavatas, pardo oliváceopálidomás o menos oscuro, lisas, 0-1 septadas.
Huéspedes V . inaequalis ataca a Malus, aunque también se ha detectado sobre Pyrus, Sorbus, Pyracantha, Cotoneaster integerrima, Crataegus oxyacantha, Viburnum, etc. (CM1 401). Se han propuesto formae speciales para las cepas que muestran una patogeneicidad especial sobre manzano (f. sp. mali) y Sorbus (f. sp. aucupariae) en pruebas de inoculación cruzada. Existen variaciones notables de resistencia entre cultivares de manzano, que a menudo se hacen más susceptibles con el tiempo en relación con la variabilidad del patógeno.
Distribución geogr&ca Se encuentra en todo el mundo, en todas las zonas en que se cultiva manzano (CM1 401).
Edermedad El hongo causa la roña o moteado del manzano, con síntomas en hojas y frutos y, en condiciones favorables, en brotes, yemas y flores. En las hojas aparecen en ambas superficies manchas claras que se hacen verde oliva oscuro y en ellas se ve el hongo formando un tapete visible; las lesiones se expanden, coalescen Y se extienden principalmente a lo
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Capítulo 13
largo de las venas; en general el hongo muere en la parte central de las lesiones viejas, permaneciendo vivo en la margen. En los frutos el moteado esmenor y más oscuro; el tejido infectado se suberiza y se desgarra si el fruto está todavía en crecimiento; estos desgarrones pueden ser puntos de entrada de otros hongos (p. ej., Monilinia fructigena). En el fruto las lesiones de moteado pueden confundirse conlas debidas a Gloeodes pomigena. Elhongo moteado puede infectar los brotes jóvenes causando de brotes en algunos cultivares, o sin causar síntomas en otros (Kennel, 1981). De estas lesiones pueden liberarse conidias que actúan comouna fuente adicional de nuevas infecciones (Hill, 1975). Las lesiones de brotepueden llegar a aparecer como pústulas de la corteza, queal final se desgarran. Las infecciones muy tardías de fruto a menudo no muestran síntomas hasta que ha transcurridoun período en almacén, en este caso las lesiones aparecen deprimidas, pardo negruzcas, y no producen conidias (moteado de almacén). Epidemiología
El hongo inverna enhojas infectadas caídasal suelo, o aislado en la madera del huésped. Al principio de la primavera (en la RFA, abril) las pseudotecas se encuentran totalmente formadas y al mojarse disparan las ascosporas (hasta 2-3 cm); las capturas de esporas muestran que lasprimeras ascosporas se liberan a los 30 min de mojarse la pseudoteca Y el máximo de la descarga se alcanza tras 1-2 h; las ascosporas liberadas son transportadas por el viento hasta las hojas, en las que germinan si su superficie permanece mojada durante un períodosuficiente (25 h a 6" C o 9 h a 16-24" C; los 'períodos de Mills' clásicos). Las conidias tienen los mismos requerimientos para germinar que las ascosporas aunque necesitan que la superficie permanezca mojada durante períodosmáslargos (Moore, 1964). El tubo germinativo penetra la cutícula desde un apresorio y el micelio se desarrolla entre la cutícula y la epidermis, formando sus conidióforos en esa posición; la cutícula se desgarra y el micelio oscuro queda expuesto liberando las conidias. El tiempo de incubación depende de la temperatura Y de la humedad atmosférica. Importancia económica
El moteado constituye un riesgo en todas las áreas de cultivo del manzano con tal de que las condiciones climáticas sean adecuadas; los frutos con moteado no pueden venderse clasificados en categorías
de altacalidad; las manzanas conmoteados son más fácilmenteinfectables durante el almacenamiento por diversos organismos causantes de podredummoteado esesencial bres. Por todo ello el control del en cualquier producción comercial. Control
Aunque se están desarrollando algunoscultivares resistentes, prácticamente todos los comercialesson susceptibles. La presión de infección puede reducirsemediante podas, labores de cultivo (que favorecen a las lombrices)y con aplicaciones otoñales de urea (que favorecen la descomposición de las hojas caídas), pero estasmedidas nunca eliminan al hongo por completo; por tanto durante la estación vegetativa es esencial el control químico,aunque es caro y ecológicamente no deseable. Desde la brotación en adelante se realizan tratamientos preventivos que se repiten a intervalos de uno-tres semanas, siendo estosintervalos mínimos durante la primavera. Como ejemplos de fungicidas puramente preventivos podemos citar los ditiocarbomatos y la tolilfluanida. Los tratamientosrealizados hasta 36 h tras el inicio del períodode infección pueden detener el desarrollo del tubo germinativo antes de que la infección seestablezca: algunos fungicidas como dodine y ditianon tienen esta acción de parada sin ser sistémicos; el captan, que se utiliza principalmente como preventivo, también tiene cierta actividad de parada; porúltimo, su hábito de crecimiento subcuticular permite tratar a V . inaequalis confungicidassistémicos(bitertanol,fenarimol, penconazol) hasta 96 h después del inicio del período de infección. Los períodos de infección pueden determinarse mediante el uso combinado de las tablas de Mills con un termohigrógrafo y un registrador de tiempos en que la superficie de la hoja permanece mojada; también se necesita una trampa de esporas para prospectar la liberación de las ascosporas en primavera. Los aparatos de aviso electrónico (Richter & Hausserman, 1975) facilitan la determinación de los períodos infectivos y se han desarrollado a escala regional sistemas de aviso por computador, por ejemplo en Michigan (USA) (JOnes, 1978). Se puede concebir un enfoque biológico del control del moteado, pero ello implica modificar los sistemas actuales de producción: cultivares resistentes al moteado, prácticas culturales especiales tanto parael árbol como para el suelo, tratamientos biológicos;experimentalmente han resultadoprometedores antagonistas como Chaetomium globosum Kunze (Andrews et al., 1983). RICHTER
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Ascomycetes IV
Venturia pirinaAderhold (Anamorfo: Fusicladium pyrorum [Lib.] Fuckel) V . pirina es muy variable en cuanto a morfología Y patogeneicidad; se conocen varias razas que difieren en agresividad, y en Israel se han señalado al menos cinco patotipos (Shabi et al., 1973). Sólo ataca al peral (CM1 404) y se encuentra en todas las zonas templadas y subtropicales enquese cultiva este frutal. Causa moteado en brotes, hojas, frutos Y yemas, muy similar al del manzano. Las infecciones a la madera son muy llamativas, dando lugar a hinchazones evidentes que revientan posteriormente, sin embargo los daños en general no penetran mucho, y en años secos la formación de corcho por el árbol evita penetraciones subsiguientes. El moteado de fruto puede ser incluso másgrave que en el manzano, los frutos infectados se deforman y desarrollan grietas profundas; el moteado del peral se desarrolla en condiciones muy parecidas al del manzano, con los mismos efectos y requerimientos de superficies mojadas y temperatura. Dada la importancia de las infecciones a brote (diferencia con el del manzano), las epidemias tienden a empezar en fecha más temprana que si se debieran sólo a ascosporas. Los criterios de control son muy parecidos a los señalados enel moteado del manzano, aunque los tratamientos deben empezar antes; la fitotoxicidad de los productos es un problema mayor en el peral que en el manzano. Aunque no se haya demostrado formalmente que los períodos de Mills pueden aplicarse al moteado del peral, nosehan registrado fallos notables en los tratamientos basados en ellos. La formación de rocío es particularmente importante para la infección. RICHTER
Venturia carpophila E. E. Fisher (anamorfo: Fusicladium carpopbilum [Thüm.] Oudem; sinónimo: Cladosporium carpohilum Thüm.) causa el moteado del almendro, albaricoquero, melocotonero y ciruelo (CM1 402, mapa del CM1 198); las lesiones aparecen principalmente en los brotes en vez de en las hojas, y son la fuente de conidias para la infección típica de los frutos; aunque en general tiene una importancia más bien secundaria, V . carpohila requiere tratamientos fungicidas en el E de Francia sobre ciruelos mirabel (Raymondaud et al., 1985). V. cerasi Aderhold(anamorfo: Fusicladiumcerasi [Rabenh.] Sacc.) está muy extendido sobre cerezo (CM1 706;mapa del CM1 196), en el que causa moteado de hoja Y fruto, invernando en hojas muertas o en ramas; en los huertos comerciales tiene una importancia muy secundaria, pero en condiciones
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lluviosas puede causar daños importantes a guindos no plantados comercialmente. Venturia populina (Vuill.) Fabricius (anamorfo: Po/lacia elegans Servazzi) está muy extendido en Europa, incluyendo a la URSS, y también se ha señalado en Canadá. Ataca a muchas especies de Popuius (especialmente a P . nigra), produciendo lesiones foliares, muerte de hojas y muerte progresiva de ramas a lo largo de la estación vegetativa, con importancia relativamente pequeña.
Venturia tremulae Aderhold (Anamorfo: Pollacia radiosa [Lib.] Baldacci & Cif.) V . tremulae se encuentra sobre especies de Populus de la sección L e u c e , por tanto en P. a l b a , P.xcanescens, P. grandidentata, P. tremula Y P. tremuloides. Se encuentra ampliamente distribuido en Eurasia y América del Norte y se le ha señalado amenudocomo V . macularis (Fr.) E. Müller & v. Arx, sin embargo este nombre no puede utilizarse en la actualidad dado que Sphaeria macularis Fr. es otro hongo. :Morelet (1985,1986) distinguetresvariedadesde V . tremulae:, var. populi-albae, que se encuentra exclusivamente sobre P . alba; var. grandidentatae, que se encuentra especialmente sobre las especies americanas P. grandidentata y P. tremuloides, y var. tremulae, que se encuentra principalmente sobre P. tremulae (con dos patotipos). Lo que sigue se refiere principalmente a la var. tremulae. Durante la primavera las hojas y brotes jóvenes se infectan por ascosporas ylo conidias; las ascosporas se producen en ascomas sobre hojas viejas en el suelo, y las conidias se producen en las ramas atacadas el año anterior; las hojas infectadas desarrollan manchas negras, necróticas, y a menudo Ilegan a morir. La parte superior de la rama, o toda ella, también muere a menudo y ennegrece. Sobre los tejidos necróticos, en condiciones húmedas, se producen conidias que puedeninfectar a otras hojas y brotes. Los árboles jóvenes, los plantones y los chupones de P . tremula pueden sufrir daños importantes, sin embargo haydiferencias individuales de resistencia. En los trabajos de mejora genética debe cuidarse de tratar con material fúngico cuya variedad y patotipo se conozcan (Morelet, 1986). En los viveros puede tratarse contra el hongo, pero la mejor medida decontrol es la obtención de clones resistentes. ROLL-HANSEN
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Capítulo 13
Venturia chlorospora (Ces.) Karsten (Anamorfo: Fusicladiumsaliciperdum cher & Tubeufl Tubeuf)
[Alles-
ala morfología del conidi6for0, debe clasificarse claramente enSpilocaea en vez de en Cycloconium. No se conoceteleomorfo, que bien pudiera ser Venturia.
V . chlorospora, que está muy extendido en Europa y América del Norte, ataca a muchos sauces, es-
pecialmente a algunas formas de Salix alba (incluy e n d o a l a v a r . v i t e l l i n a ) , S. americana y S. decipiens. Algunos sauces, entre ellos S. alba var. coerulea, S. fragilis y S. viminalis, parecen ser resistentes. V . chlorospora causa una enfermedad denominada moteadodel sauce: se forman manchas irregulares sobre las hojas, que pueden morir y desprenderse; sobre los brotes se forman lesiones negras, tipo sarna,y los brotes y ramas anillados mueren de adelante a atrás. En hojas y brotes se desarrollan pústulas con las conidiasde F . saliciperdum. El hongoinverna enlos brotes muertosinfectados algunas durante la primavera y verano anteriores; en áreas se desarrollael teleomorfo durante el otono y el invierno sobre las hojas caídas. La infección se debe principalmente a conidias que se forman en la primavera en los brotes infectados y atacan a las hojas jóvenes en expansión; el tiempo fresco y lluvioso favorece la enfermedad.En algunas áreas V . chlorospora causa daños importantes en plantaciones demimbres, y puede reducir el crecimiento de los sauces arbóreos susceptibles causando defoliaciones prematuras; los ataquesgraves dañan la estética de los sauces ornamentales. Losviveristas deben sacarestaquillas sólo de plantas madre sanas y aplicar tratamientos invernales a las plantaciones de éstas; también pueden tratarse durante la estación vegetativa las plantas de vivero, las plantaciones de mimbres y los árboles jóvenes en parquesY jardines con maneb, zineb, captan o brestan (Diercks, 1959). Nüesch (1960) ha señalado sobre sauces a otras especies de Venturia,y V. saliciperda Nüesch (anamorfo: Pollacia saliciperda [Allescher & Tubeufl v. Arx) es considerada por ciertos autores como un patógeno más importante que V. chlorospora (CM1 481); la importancia relativa de estos hongos en distintos países necesita evaluarse.
Huéspedes Infecta a especies de Olea, especialmente al olivo, Olea europaea. Distribución geogrrifica S. oleagina está muy extendido en la región mediterránea, así como en las principales áreas mundiales de cultivo del olivo (mapa del CM1 183).
Eltfermedad S. oleagina causa el repilo del olivo con síntomas de lesiones en hoja, fundamentalmente en la haz (Fig. 55). Las lesiones inicialmente pasan desapercibidas, luego casi no se detectan y, posteriormente, crecen formando manchas pardo oscuras, circulares, la mayoría anilladas o zonadas, con un centro verde;posteriormente toman un aspecto aterciopelado y amenudo aparecenrodeadas porhalos concéntricos amarillo claro, violeta o pardo claro (de dondeel nombre de mancha ocularu ojo de gallo
PHILLIPS
Spílocaea oleagína (Castagne)
Hughes (Sinónimo: Cycloconium oleaginum Castagne) Descripción básica S. oleagina produce colonias subcuticulares
esencialmente similares a las de los moteados; en base
Síntomas derepilo (Spilocaea oleagina) en la haz y el envés de hojas de olivo.
Fig. 55.
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Ascomycetes IV que se le da enalgunas regiones). La clorosis puede extenderse a gran parte de la lámina foliar, Y la hoja cae. El patógeno puede infectar el pedúnculo del fruto, causando su caída; los ataques directos a la aceituna o a los ápices tiernos de los brotes no son frecuentes. Las hifas infectivas penetran en la hoja atravesando y degradando enzimáticamente la gruesa cutícula y posteriormente sedesarrollan paralelas a la superficie, dando lugar a unmicelio subcuticular de hifas hialinas, septadas y ramificadas; las colonias permanecen localizadas en una capacutinizada de la pared de la célula epidérmica hasta que se descomponen los tejidos de la hoja; este hábito de crecimiento se ha asociado con la reacción de defensa de los tejidos infectados (Graniti & De Leo, 1966), que incluye la movilización e hidrólisis del glucósido fenólico oleuropina, dando lugar a la aglicona fenólica, que a su vez inhibiria a las enzimas del hongo que degradan la pared celular, evitando que colonice el mesófilo. Las hojas afectadas caen prematuramente (una hoja sana vive normalmente un año y medio aproximadamente); las infecciones graves puedenproducir la defoliación de los árboles. Las infecciones recurrentes llevan a desarrollo pobre y muerte progresiva de los árboles defoliados. Epidemiología
Si las condiciones ambientales son favorables (Laviola, 1966; Saad & Marsi, 1978) S. oleagina puede desarrollarse durante todoel año en su huésped perenne. La enfermedad es particularmente grave en plantaciones densas o mal ventiladas y en viveros. El inóculo de las infecciones primarias procedenormalmente de lesiones que esporulan sobre hojas afectadas que han permanecido en el árbol durante el invierno o el verano; las conidias formadas en estas lesiones pueden permanecer viables durante varios meses, sin embargo una vez separadas desus conidióforos pierden su capacidad germinativa en menos de una semana. Aunque son 'esporas secas' no se diseminan eficazmente por el viento sino que normalmente se dispersan por agua de lluvia, y seguramente hay una dispersión lateral limitada por vientos que llevan gotas de agua cargadas de conidias; a consecuencia de lo anterior la infección es más grave en las partes inferiores de la copa, donde también es mayor la humedad. Las conidias formadas en las hojas caídas al suelo no tienen prácticamente importancia en la infección. La infección tiene lugar en un amplio intervalo de temperaturas, con un óptimo a 18-21" C (la formación de apresorios parece requerir 16-24" C), con tal de que durante uno-dos días las hojas se mantengan mojadas o la
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humedad atmosférica esté próxima a saturación, dependiendo de la temperatura. Veranos cálidos, sequías yperíodossin lluvia actúan como factores limitantes al desarrollo de la enfermedad, aunqueel resto delas condiciones sea favorable. Normalmente hay uno o dos períodos principales de infección: el más frecuente es durante el otoño y el invierno (en áreas de verano seco e invierno suave), o en primavera y principio del verano (en áreas de inviernos más fríos), o según las condiciones locales y el crecimiento estaciona1 del árbol en ambas estaciones. En las condiciones más favorables el período de incubación es de unas dos semanas, pero si a la infección sigue una estación cálida y seca (o con menor frecuencia fría) puede durar varias semanas o incluso meses, por ejemplo la aparición de lesiones foliares en otoño puede debersea infecciones que han permanecido latentes desde la primavera*. Las lesiones formadas en primavera pueden frenar su desarrollo durante el verano y luego reacsus márgenes tivarse y esporular, es decir, extender formando un nuevo anillo, con las primeras lluvias otoñales. Importancia económica
Las pérdidas se deben principalmente a una reducción de la superficie foliar, aparte de a la muerte progresiva de brotes y ramas defoliadas por infecciones recurrentes; las pérdidas de producción pueden ser también consecuencia de quelas yemas axilares de hojas que han caído a causa de la enfermedad no se desarrollen dando lugar a brotes florales, sino que solamente se desarrollan macroblastos. Los daños directosa fruto son raros, siendo de importancia sólo para la aceituna de mesa.Aunque para muchos países no haya datos disponibles, o sean escasos, se considera que unas pérdidas medias del 20-30% son estimaciones conservadoras en áreasen lasque la enfermedad esrecurrenteen cultivares susceptibles de olivo;sin embargo se han señalado pérdidas superiores. Control
En las plantaciones sujetas a ataques recurrentes de repilo se recomienda podar y adoptar otrasmedidas dirigidas a reducir la humedad o el sombreado. Los *Se han desarrolladotécnicas (Loprieno & Tenerini, 1959) para detectar las infecciones latentes, p. ej. sumergiendo muestras de hojas en una solución caliente (50-60" C) de KOH o de NaOH al 5% durante 2-3 min hasta que aparecen manchas pequefias, redondeadas, negras, en los puntos e n quepermanecenlocalizadaslascoloniasde S. oleagina.
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Capítulo 13
programas de control químicoincluyen tratamientos antes y durante las estaciones principales de infección; engeneral se utiliza caldo bordelés,oxicloruro de cobreo algunos fungicidas orgánicos de alta persirtencia (P. ej., captafol). En muchas áreas con un clima mediterráneosecose aconsejan trestratamientos (al final del invierno, al final del verano y al final del otoño), sin embargo el número (1-8) y el momento de los tratamientos varían mucho según las condicioneslocales y estacionales. En los lugares donde el tamaño y la densidad de los olviares, la topografía desigual o rocosa, la falta de agua u otros factores hagan que los tratamientos con los pulverizadoresusuales sean inaplicables o antieconómicos, se han utilizado pulverizaciones aéreas de formulaciones cúpricas en aceite. En las zonas en que las infecciones tienen lugar sólo en períodos limitadospuede resultar ventajoso un efecto fitotóxico que se ha observado en algunos fungicidas (especialmente el cobre) sobre las hojas infectadas: tras los tratamientos preventivos la mayoría de las hojas con lesiones caen al suelo, liberando por tanto a los árboles de fuentes de inóculo. A menudo se han observado diferencias de susceptibilidad entre cultivares y clones deolivo y se conocenselecciones locales que resisten a la enfermedad, al menos bajo ciertas condiciones ambientales; sin embargo se ha realizado poco trabajo de selección de mejora que lleve a una mayor resistencia de cultivares valiosos pero susceptibles.
Phaeocryptopus gaeumannii(Rohde) Petrak (Sinónimo: Adelopus gaeumannii Rohde)
P. gaeumannii se encuentra sólo sobre especies de
Pseudotsuga, afectando a todas las variedades del abeto de Douglas, Pseudotsuga menziesii; se encuentran diferencias de resistencia entre distintas poblaciones del árbol y distintos árboles. Se ha encontrado en toda Europa, América del Norte, Tasmania y Nueva Zelanda (mapa del CM1 42). Causa unaenfermedad de lasacículasdenominadanormalmente caída suiza de acículas: al final del verano las acículasafectadas amarillean y si están muy afectadas caen; las pseudotecas negras del hongo pueden encontrarse durante la primavera y principio del verano en el envés de las hojas; la mayoría de los árboles enfermos tienen entre 10 y 40 años, aunque a veces seven afectados árbolesmás jóvenes o más viejos. En mayo, junio y principios de julio las pseudotecas liberan las esporas, que pueden afectar a las hojas jóvenes; el hongo se desarrolla entre los tejidos de las hojas y durante el invierno forma estromas oscuros, como tapones, en las cavidades subestomáticas del envés. En primavera en estos estromas se forman pseudotecas que se proyectan sobre la superficiepor fuera de las aperturas estomáticas. En mayo empiezan a madurar las ascas, que liberan las esporas completando el ciclo vital. GRANITI El crecimiento del hongo está favorecido por pluviometrías estivales y humedades elevadas (Merkle, 1951). P. gaeumannii causa a veces defoliaciones Spilocaea pyracanthae (Otth) v. Arx (sinónimo: graves en algunas zonas de Europa, raramente proS . eriobotryae [Cavara] Hughes, Fusicladium PYduce la muerte de los árboles, pero los puede dejar racanthae [Otth] Viennot-Bourgin) causa moteado dispuestos a los ataques de otros hongos, especialde las hojas y los frutos de Cotoneaster y Pyramente de especies deArmillaria; sin embargo, auncantha ornamentales, y en la región mediterránea que está muy extendido y las acículas del abeto de se encuentra también sobre níspero (Mespilus gerDouglas pueden aparecer densamente cubiertas de manica) y níspero del Japón (Eriobotrya) (mapa del pseudotecas, enla mayoría de los casos causaPOCOS CM1 435). Apiosporina morbosa (Schwein.) v. Arx daños. Normalmente no se necesitanmedidas de (sinónimo: D i b o t r y o nm o r b o s u m [Schwein.] control, pero en América del Norte ChastagTheiss. & H. Sydow) causa en América del Norte & Byther (1983) han obtenido un control exner (mapa del CM1 48) chancros en Prunus; se dispersa celente sobre árboles de Navidad tratándolos con por ascosporasy es especialmente importante sobre ciruelo, siendoun patógeno ausente de Europa, que clorotalonilo poco después de la brotación. PHILLIPS debe excluirse como organismo sujeto a cuarentena (CM1 224; EPPO 10). Platychora ulmi (Schleicher) Petrak (anamorfo: Piggotia ulmi [Grev.] Keissl.), extremadamente frecuente enhojas de olmo en otoño, Rhizosphaera kalkhoffii Bubák causa una lesión carbonosa evidente, que, sin emR . kalkhoffii forma picnidios negros pedunculados bargo, no tiene importancia económica. Los estro(CM1 656) que aparecen principalmente sobre Pimas negros dan lugar primero a picnidios y posteceas (especialmente P i c e a p u n g e n s , P . a b i e s riormente a pseudotecas a lo largo del otoño Y del p . sitchensis), pero también sobre especies de invierno (Viennot-Bourgin, 1949).
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Ascomycetes IV
Abies, Pinus y Pseudotsuga. Se encuentra en casi toda Europa, en América del Norte Y Japón. Otras especiesde Rhizosphaera sonanamorfos de Phaeocryptopus. R. kalkhofii normalmente sólo es saprofito, pero a veces causa caída de acículas, especialmente en la Picea azul, Picea pungens cv. glauca. En mayolas acículas de los árboles afectados toman una coloración pardo amoratada; los pequeños picnidios del hongo emergen a través de las aperturas estomáticas, cubiertos al principio por un pequeño tapón de cera; pueden caer entonces las acículas enfermas. En la mayor parte de las zonas la caída de acículas asociada a R . kalkhoffii tiene poca o ninguna importancia; si se necesita, puede tratarse alos árboles infectados con caldo bordelés, aunque esto no pueda realizarse a escala forestal (Waterman, 1947).
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cesitan más datos sobre la supervivencia y el desarrollo del hongo. El tratamiento clásico consistía en destruir durante el invierno los esclerocios con una solución de 35 kg de sulfato ferroso por litro de ácido sulfúrico; en la actllalidadse prefiere elarsenito sódico (1,25%), ya quees también eficaz contra Phomopsis viticola y Stereum hirsutum; la mayoría de los fungicidas que se aplican en primavera dan cierto control, debido probablemente más a la fecha y número de tratamientos que a una eficacia inherente elevada. En Uruguay se ha demostrado en ensayos recientes que captafol y folpet son mejores que thiram o que los productos cúpricos. Los fungicidas sistémicos (solos o combinados con ziram) no son eficaces (Roussel, 1984). BULIT & ROUSSEL
PHILLIPS
Elsinoe fawcettiiBitancourt & Jenkins ELSINOACEAE
Elsinoe ampelina Shear (Anamorfo: Sphaceloma ampelinum de Bary) Aunque originario de Europa, no se ha encontrado aquí el teleomorfo de E . ampelina. Todas las especies de Vitis son más o menos susceptibles. En Europa la enfermedad (antracnosis) tiene en la actualidad una importancia secundaria: los tratamientos fungicidas primaverales y la desaparición del cultivo para producción de uva de hibridos que necesitaban sólo un control limitado de Plasmopara viticola han eliminado prácticamente esta enfermedad. Fuera de Europa (Amércia del Sur, Africa del Sur, Asia Suroriental) continúa siendo importante en todos los lugares en que le favorecen el clima o los cultivares (CM1 439; mapa del CM1 234). E . ampelina ataca a todas las partes verdes de la planta, causando un desarrollo enanizado e incluso reduciendo la producción a cero;en las hojas causa lesiones perforantes, en los pámpanos chancros y en las uvas causa lesiones circulares, grisáceas, deprimidas, queporúltimo se secan. Al igual que Guignardia bidwellii, E . ampelina puede desarrollarse al principio de l a estación incluso a temperaturas bajas (9-10" C) y, como a P. viticola, le favorecen las primaveras lluviosas, el rocío y la nieve. Sobre los pámpanos se forman esclerocios que invernan en los sarmientos, dando lugar a inóculo primaveral. La dispersión secundaria de la enfermedad se debe a infección conídica de los pámpanos jóvenes; las hojas adultas casi no se ven afectadas. El período de incubación es corto (5-6 días). Se ne-
(Anamorfo: Sphaceloma fawcettii Jenkins) Esta especie y la relacionada E. australis Bitancourt & Jenkins (anamorfo: S. australis Bitancourt & Jenkins) forman ascomas pseudoparenquimaticos pardo oscuro, subepidérmicos, que contienen1óculoscon ascas elípticas; las ascosporas hialinas, oblongo-elípticas,son 1-3 septadas. Los anamorfos producen fialoconidias unicelulares, elipsoides, hialinas, en células conidiógenas enteroo pardopálido blásticasintegradas,hialinas (CM1 438,440). Ambas especies causan lesiones verrucosas o erupciones suberosas (sarna común, sarna de la naranja amarga, Fig. 56) sobre fruto, hojas y tallos de cítricos en áreas tropicales y subtropicales, en las que predominan condiciones pluviométricas adecuadas. Tienen una importancia relativamente pequeña en áreas de clima mediterráneo. E . fawcettii se encuentra en todas las regiones tropicales Y subtropicales (mapa del CM1 125); se ha encontrado en Grecia y Georgia y se ha interceptado en los USA sobre frutos procedentes de Espana y Portugal. Sin embargo, algunos informes sobre su presencia en Europa son cuestionables. Además de los frutos, las hojas y tallos dehuéspedes susceptibles (pomelo, limonero, mandarino, naranjo amargo Y otros cítricos) muestran síntomas evidenlos cultivares de tes, mientras que la mayoría de naranjo dulce son resistentes. E . australis causa en América del Sur sarna del naraIuo dulce (mapa del CM1 55). En Europa (Sicilia) se ha señalado sobre frutos de limoneros cultivados en condiciones húmedas y umbrías (Ciccarone, 1956). Ambas sarnas se controlan normal-
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Capítulo 13
Fig. 56. Limón con síntomas de sarna de la naranja (Elsinoe australis).
ducción importantes. La infección de los frutos en desarrollo hacen que pierdan presentación y no puedan comercializarse. Sobrevive en los tallos invernantes y en tocones de tallos viejos en la base de la planta, liberando ascosporas y conidias, ambas infectivas. Los tratamientos con diclofluanida o con benomilo durante la floración,aplicados paracontrolar Botryotinia fuckeliana, controlan también este patógeno si el tratamiento sedirige de forma que recubra los tallos jóvenes. En áreas d e alto riesgo, o sobre cultivares particularmente susceptibles, deben comenzarselos tratamientos a la apertura de las yemas axilares de los tallos fructíferos (O’Ríordáin, 1969). Tras eliminar el primer crecimiento de tallos jóvenes para controlar el vigor de la planta, sedesarrollan menos lesiones en los tallos de reemplazo, aunque estemétodo sólo puede utilizarse en cultivares tolerantes que se desarrollanvigorosamente en plantaciones establecidas (Lawson & Wiseman, 1983). La enfermedadpredominaprincipalmente en plantaciones que se han desarrollado en exceso o que están infectadas de malas hierbas. WILLIAMSON
mentecontratamientos captafol).
fungicidas (p. ej., cobre,
PERROTTA & G R A N I T I
€/shoe weneta (Burkholder) Jenkins (Anamorfo: Sphaceloma necator [Ell. & Ev.] Jenkins & Shear) E . veneta forma ascomas subepidérmicos que contienen varios 1óculos monoascales con ascas ovoides, de pared gruesa, que producen en vainas gelatinosas ascosporas elípticas con tres septos. Produce conidiashialinasunicelulares en acérvulos subcuticulares (CM1 484). Ataca a los tallos fructíferos dela mayoría de las especies deRubus, aunque en Europa predomina principalmente sobre la zarza frambuesa y la frambuesa. E . veneta se encuentra en toda Europa, en América del Norte y del Sur y en Australasia. Causa lesiones de tallo, una enfermedad potencialmente importante que afecta a todas las partes aéreas de la planta; como indica el nombre, la enfermedad seconoce principalmente debido a las lesiones grisescon márgenes rojas, que penetran en profundidad en los tallos y que pueden anillarlos en ataques tempranos y graves, sin embargo en las zonas de clima húmedo y suave (p. ej., Irlanda) ataca también gravemente a las hojas jóvenessobre los broteslaterales,destruyendo los tejidos intervenales y causando pérdidas de pro-
Elsinoepyri (Voronichin) Jenkins causa en toda Europa y los USA una antracnosis delas hojas y fruto de manzano y peral que no tiene importancia (Viennot-Bourgin, 1949). E. rosarum Jenkins & Bitancourt (anamorfo: Sphaceloma rosarum [Pass.] Jenkins) causa antracnosis en las hojas del rosal, está muy extendido en Europay América del Norte y ocasionalmente, en condiciones húmedas, causa daños (Viennot-Bourgin, 1949; Compendio de la APS). BOTRYOSPHAERIACEAE
Botryosphaeria obtusa (Schwein.)
Shoem. B . o b t u s a ( s i n ó n i m o : Physalospora obtusa [Schwein.] Cooke), cuyo anamorfo es Sphaeropsis malorum (Schwein.) Cooke (sinónimo: Botryodiplodiu malorum [Berk.] Petrak & H. Sydow), ataca a las Rosaceae, y en general se considera como una especiedistinta a B. quercuum (Schwein.) Sacc. (anamorfo: Sphaeropsis sumachi [Schwein.]Cooke & Ell.) sobre otros huéspedes leñosos, aunque Boerema & Verhoeven incluyen al primeroen el segundo,conanamorfo Botryodiplodia juglandicola (Schwein.) Sacc.Seencuentrasobrenumerosos huéspedes leñosos cultivados (manzano, peral, me-
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Ascomycetes IV locotonero, membrillero, vid, ciruelo) Y ornamentales, como parásito débil o como saprofito (CM1 394). No se conocen cultivares resistentes de manzano ni peral (Reis & Zanetti, 1977). El hongo está muy ampliamente distribuido en zonas templadas sobre frutales de pepita, aunque causa daños principalmente en Canadá y en los USA; en Europa se le ha señalado en Chipre, España, Francia, Alemania, Grecia, Hungría, Italia, Reino Unido, URSS y Yugoslavia, atacando a frutos principalmente en áreas septentrionales, aunque también ataca a hojas y brotes más hacia el S. Sobre manzano causa POdredumbre negra de fruto,lesiones oculares de hoja y chancros en ramas ('black-rot', chancro del manzano de Nueva York, seca de brotes). Las temperaturas cardinales son 5", 25-30" y 37" C (Cristinzio, 1979). En general se ha considerado que el teleomorfo tiene una importancia secundaria en la enfermedad, ya que se ha observado principalmente en lesiones saprofíticas sobre tejidos muertos, sin embargo Sutton (1981) ha demostrado que en Carolina del Norte (USA) se producen tanto ascosporas (dispersadas por aire y agua) como conidiosporas (dispersadas en agua) durante las estaciones vegetativas, con un máximo en abril-mayo. Las heridas de poda se colonizan con rapidez y pueden producir ascosporas y conidias que infectan alfruto durante la misma estación. Las pérdidas en general son pequeñas, excepto en los USA y en la URSS; en Europa Occidental la enfermedad se ve de forma másbien esporádica sobre vanos frutales (especialmente peral y vid). Soneficaces los tratamientos a la plantación con benzimidazoles o con captafol (Matta & Mancini, 1976), así como mezclas benomilo+ziram (Reis & Zanetti, 1977). Pueden pintarse los chancros con FeSO, al 5% o con COSO, al 3% (Parii, 1978). BOMPEIX
Botryosphaeria dothidea (Moug. ex Fr.) Ces & De Not. causa en Europa un chancro del rosal de poca importancia, aunque cada vez es más grave en el sur de los USA en plantaciones de manzano y melocotonero (McGlohon, 1982). B. ribis Grossenbacher & Duggar (anamorfo: Dothiorella gregaria Sacc.) (CM1 395) es un patógeno débil que causa chancros a muchas plantas leñosas. B. zeae (Stout) V. Arx & Müller (sinónimo: Physalospora zeae Stout) causa en los USA la podredumbre gris de la mazorca del maíz, y se ha señalado en Francia (CM1 774) Y Hungría; desarrolla en las hojas pseudotecas y picnidios, y en las mazorcas y granos podridos, esclerocios (Compendiodela "S); el anamorfo se ha descrito como Macrophoma zeae
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Tehon & Daniels aunque es, más COITeCtamente, una Dothiorella. Al disponer de cultivares resistentes el patógeno no tiene ya una importancia a tener en cuenta.
Guignardia bidwellii (Ell.) Viala & Ravaz (Anamorfo: Phyllosticta ampelicida [Engelmann] v. d. Aa; sinónimo: Phoma uvicola Berk. & Curtis)
Descripción básica En estromas inmersos en el tejido vegetal se forman pseudotecas globosas que contienen ascosporas hiah a s unicelulares. Los picnidiosson abundantes, con picniosporas unicelulares que tienen apéndices hialinos. También se forman espermatidas (CM1 710).
Huéspedes G. bidwellii sólo se encuentra sobre lasVitaceae (Viris, Ampelopsis, Parthenocissus). Las distintas especies de Viris varían mucho en cuanto a susceptibilidad, siendo V . vinifera de las más susceptibles, aunque algunos cultivares tienen cierta resistencia; los híbridos muestran resistencias intermedias.
Especialización de huésped Se han señalado razas con distinta agresividad.
Distribución geogrLifica En Europa C. bidwellii se encuentra sólo en Francia, especialmente a lo largo de su costa atliintica; otras áreas se ven mucho menosafectadas (Saboya, Ardeche, Allier). La enfermedad se ha señalado en América del Norte y del Sur, aunque no en otros contienentes (mapa del CM1 81).
Edermedad El 'black-rot' puede afectar a todas las partes verdes de la planta, siendo su principal síntoma característico la abundancia de picnidios negros en las lesiones. Sobre las hojas las lesiones iniciales pequeñas, decoloradas, crecen formando manchas pequeñas irregulares, rojo ladrillo, con borde pardo; en ellas aparecen picnidios a los 2-3 días. Sobre los pecíolos, zarcillos, brotes e inflorescencias aparecen lesiones necróticas alargadas, pardas, con picnidios, que pueden llegar a desecar el órgano atacado; las uvas infectadas empardecen, se cubren de picnidios y,
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Capítulo 13
por último, se arrugan, quedando unidas al raquis; los ataques súbitos pueden destruir gran parte de la cosecha. Las hojasson muy susceptibles cuando jóvenes,adquiriendo resistencia al madurar; las uvas siguen siendo bastante susceptibles hasta la recolección, aunque disminuye algo tras el cierre del racimo.
ha desarrollado un sistema de avisos excelente basado en la maduración de las pseudotecas, liberación de ascosporasy solape de infecciones primarias Y secundarias (Roussel, 1970). Las observaciones biológicas regulares, unidas aobservaciones delcultivo Y del clima, pueden utilizarse para definir momentos de riesgo máximo en los que se debe tratar. El control químico debe ser preventivo y sus fechas deben ser distintas a las utilizadas para controlar Epidemiología P . viticola; incluso si fueran eficaces los mismos productos seguiría siendo necesario realizar trataLas epidemias comienzan pronto en primavera, ya mientos tempranos contra el ‘black-rot’ (y posibleque la temperatura mínima de desarrollo (9” C) se alcanza fácilmente (p. ej., enel SO de Francia) antes mente también tratamientos posteriores al envero); de hecho el control químico presenta muchos prode quelas vides empiecena crecer; las temperaturas blemas debido a lo excepcionalmente largo del peelevadas no destruyen las conidias, protegidas en ríodo de susceptibilidad y a l a necesidad de que el los picnidios; lo más importante para la infecciónes los focosprimarios sea tratamientotempranode la presencia de lluviasprolongadas en primavera realmente efectivo; a menudo los focos primarios (‘pluies a black-rot’); la primeralluvia de primavera no se detectan, pero tienen una importancia extrehumedece las uvas secas de la estación anterior y mada en relación con la infección posterior de las las pseudotecas maduras sobre ellas; las lluvias reuvas; además el nivel de eficacia de los fungicidas petidas estimulan la descarga de ascosporas y la de contacto contra el ‘black-rot’ no es muy alto en infección primaria; según la pluviometría de los discomparación con otras enfermedades de la vid, potintos años, puedenseguirse descargandoascossiblemente debido a niveles de inóculo muy elevaPorasdurante 1,5-3 meses. Las lluvias favorecen dos en el momento de la infección continuada. Los también la dispersiónsecundaria delas picniosporas fungicidas orgánicos son mejores que los cúpricos desde las lesiones primarias, y ambos procesospue(que son bastante poco adecuados) y los ditiocarden solapar(el período deincubación de laslesiones bomatos sonmejores que las ftalimidas como folpet. primarias es de16-20 días) y en este casolos riesgos Los nuevos productos sistémicos utilizados contra sonespecialmenteelevados y debe vigilarse con P . viticola tienen poca actividad, que depende dela atención. Igual que paraPlasmopara viticola no papresencia de un fungicida decontacto asociado. rece que baste rocío y niebla para permitir la disAdemás es esencial realizar prácticas culturalesque persión secundaria. Por último, en las uvas afectareduzcan el inóculo inicial; en muchos departamendas se forman pseudotecas cuyo desarrollo total retos de Franciahay instrucciones legales que obligan quiere exposición a la luz, y por tanto puede verse a los agricultores a destruir los viñedos abandonados afectado por prácticas culturales. o hacerlos volver a la producción normal, ya que actúan como fuentes endémicas de infección. Si es Importancia económica posible deben recogerse y destruirse las uvas afectadas; en relación a esto la recolección mecánica Las pérdidas dependen de las condiciones climátiplantea problemas especiales ya que las uvas secas cas y de la presencia de inóculo. En condiciones no se separan del pedúnculo, permaneciendo en la favorables para el hongo los ataques pueden llevar planta. a la destrucción casi total de las uvas;laen práctica la presencia dehongo en el viñedo el factor crítico es o en viñedos vecinos abandonados. Importancia en investigación Control
Se necesitan medidas de control especiales, y los tratamientos contra el‘black-rot’ deben aplicarse independientementede los tratamientos dirigidos contra P . viticola, esto lleva a costes extra y debe subrayarse que los agricultores a menudo realizan tratamientos innecesarios debido a ignorancia o a miedo excesivo al ataque; de hecho en Francia se
Algunos aspectos de la biología de G . bidwellii siguen sin estar claros, p. ej.: los factores que controlan la formación de las pseudotecas Y la implicación en ello de picnidios o espermatidas; unamejorcomprensióndeesteproceso podríaexplicar algunos ataques primarios muy tardíos, como los observados en Francia en 1982-83 sobre uva. Además se necesitan fungicidas más eficaces; algunos inhibidores de lasíntesis de esterol parecen Pro-
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Ascomycetes IV
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como una variedad, esun epífito frecuente sobre las metedores, pero dado su modo de acción Y persistencia necesitarían asociarse además con productos superficies vegetalesque produceconidias curvadas negras, tipo levadura; ya que varios hongos se dede contacto (Roussel et al., 1981). sarrollan de esta forma (ver, por ejemplo, Sydowia ROUSSEL & BESSELAT polyspora) no está totalmente claro cuáles son las verdaderas afinidades de la especie y si se necesita Guignardia aesculi(Peck) V. B. Stewart (anamorfo: o no prestarle más atención a su taxonomía. Se aísla Leptodothiorella aesculicola [Sacc.] Sivan. ; sinónicon mucha frecuencia de tejidos vegetales Y se le mo: Phyllosticta spaeropsoidea Ell. & Ev., Phyha asociado con varias enfermedades, aunque prollosticta paviae Desm.) está muy extendido en Euet al. (1982) bablemente sin justificación; Vercesi ropa y América del Norte. y a menudo causa nehan discutido su papel como causante de amarilleo crosis foliares graves en el castaño de Indias. y empardecimiento de venas de hojas de vid. UltiG. baccae (Cavara) Jacz. (anamorfo: Phoma tlaccida mamente se le ha considerado comoun antagonista Viala & Ravaz) se consideró durante mucho tiempo potencial de los patógenos vegetales en el filoplano responsable en Europadela excoriosis o falso en asociación con otros hongos tipo levadura (Fok'black-rot' de la vid, causando Phornopsis viticola kema & Van der Meulen, 1976; Brame & Flood, otra forma de laenfermedad en América (Galet, 1983). Es muy sensiblea tratamientos fungicidas 1977); esta distinción no puede mantenerse (ver la (Skajennikoff & Rapilly, 1981; Fokkema & De sección de P. viticola) y en la actualidad G. baccae Nooij, 1981) quepodrían portantoperturbar los se considera sólo como saprofito o patógeno secunequilibrios naturales y favorecer a ciertos patógedario. G. citricarpa Kely (anamorfo: Phyllostictina nos, p. ej. a especies de Pyrenophora, sin embargo citricarpa [McAlp.] Petrak) causa lesionesnegras la importancia práctica del antagonismo entre paen frutos de cítricos, una enfermedad importante en tógenos vegetales y estos hongos tipo levaduradebe muchas partes del mundo aunque en apariencia no evaluarse aún. sea así en los pocos países europeos en los que se ha señalado (Italia, España, URSS), donde se encuentra una formadébilmente patogénica que tiene una gama de huéspedes más amplia (CM1 85; mapa Kabafie//a caulivora(E. Kirchner) del CM1 53). G. lsricina (Saw.) Yamam. & Ito cauKarakulin sa en China y Japón seca de brotes y muerte pro(Sinónimo: Aureobasidiurn caulivorurn [Kirchner] gresiva del alerce; en los últimos 20 años, al auW. B. Cooke) mentar la superficie de alerce en Japón, ha causado daños muy importantes a los viveros y a las planK . caulivora produce en acérvulos conidias curvataciones jóvenes, necesitando tratamientos repetidas que geman lateral o terminalmente formando dos de cicloheximida; por consiguiente es un ornuevas conidias; en cultivo sólo se obtiene inicialganismo importante sujeto a cuarentena en Europa mente esta forma conídica tipo levadura, con una (EPPO 12; mapa del CM1 545). coloración blanca o rosada, que se oscurece o emDiscosphaerina fulvida (Sanderson) Sivan. (sinónimejor mo: Guignardia fulvida Sanderson) se conoce como su anamorfo Aureobasidium lini (Lafferty) Hermanides-Nijhof (sinónimos: Polyspora lini Lafferty, Kabatiella lini [Lafferty] Karakulin, Aureobasidium pullulans var. lini [Lafferty] W. Cooke). En la mayor parte de Europa (mapa del CM1 88) causa empardecimiento Y rotura de tallo del lino y puede atacar al cultivo en cualquier estado de desarrollo; en condiciones dealta humedad puede afectar aflores y cápsulas, adquiriendo éstas un aspecto bronceado Y puede, por último, afectar a semilla. JOUAN
Aureobasidium pullulans (De Bary) Arnaud, del que el hongo anterior se consideró en un momento dado
pardece al iniciarse el crecimiento miceliar. El hongo causa antracnosis de Trifolium pratenseen zonas templadas, p. ej. en el Reino Unido, Irlanda, Holanda,Escandinavia,URSS; en laRFA y Suiza (Troxler et al., 1980) se ha señalado también como c a u s ad eu n ae n f e r m e d a di m p o r t a n t ed e l T . alexandrinum; en los países europeos más meridionales (p. ej., Italia, Francia) se ha señalado el patógeno aunque no parece que tenga ninguna importancia notable; en el resto del mundo tiene importanciasobre T . subterraneum (Australia) y T. incarnatum (América del Norte)y en los USA se conoce como antracnosis del Norte para distinguirlo de la antracnosis del Sur debida a Colletotrichum trifolii (ver &e). La enfermedad afecta principalmente atallo y peciolos, en los que aparecen pequeñas manchas megras que se extienden formando lesiones pardas de
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Capítulo 13
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borde oscuro, de hasta 5x0,s cm, en cuyo centro aparecen por último acérvulos grisáceos. En los tallos de las inflorescencias las lesiones son frecuentes haciendo que éstas seinclinen en forma de‘callado’ y que por último se marchitenlasporcionesdistales. Los peciolos de los foliolos son muy susceptibles y al infectarse se giran haciendo que el envés quede hacia arriba (Massenot & Raynal, 1973); los cultivos muy infectados tienen un aspecto seco y quemado. Dado que unaúnica lesión puede producir la muerte de toda la hoja o toda la inflorescencia la antracnosis tiene una importancia potencial mucho mayor que la de otras lesiones foliares del trébol. El hongo inverna sobre plantas y restos infectados a partir de los cuales las conidias dispersas por la lluvia inician las epidemias en primavera en condiciones húmedas y de temperatura suave; la velocidad dedispersión es máxima en plantaciones densas y en condiciones de humedad elevada y de luminosidad reducida bajo el follaje (O’Rourke, 1976). El hongo también se transmite por semilla, directamente o en los restos que acompañan a ésta, y puede en ese casoproducir la muerte de las plantas jóvenes, aunque esto en la práctica tiene una importancia relativamente pequeña. Las medidasculturales de controlincluyen las rotaciones, siegas tempranas, eliminación de restos y uso de semilla limpia o tratada. Se han ensayado tratamientosfungicidas, p. ej.conbenomilo (Helms & Andruska, 1981), pero el principal método de control es el uso de cultivares resistentes, ya que existe una variación considerable de resistencia entre los cultivares disponibles; en general los cultivares tetraploides de T . pratense son más resistentes quelos diploides. La mayoría del trabajo de mejora genética se ha realizado en América del Norte (Smith & Maxwell, 1973) y Australia. CARR & SMITH
Kabatie//a zeaeNarita & Hirats. K . zeae causa la mancha ocular delmaíz Y se señaló en Japón y América antes de detectarse en Europa (Bélgica, Francia, RFA) al principio de los años setenta. Sobre hojas y tallos causa lesiones con un Centro pálido, un anillo pardo o amoratado Y un halo amarillento (manchas oculares) que fusionan se dando lugar a grandes áreas necróticas. Encondiciones muy húmedas se producen conidias curvadas, largas,quesedispersanpor viento Y salpicaduras (Compendio de la APS). En los tejidos de la hoja forma un estroma duro que persiste en 10s restos Y puede esporular y ser causa de nuevas infecciones
en la estación siguiente (Cassini et al., 1972). No se conoce teleomorfo. AI principio de los ochenta se observaron en Francia ataques importantes debidos en apariencia a la mayor frecuencia de monocultivo de maíz unido a técnicas de laboreo mínimo (Cassini, 1973). Aunque algunos cultivares tienen cierta resistencia, y los benzimidazoles pueden tener potencial en el control, la única medida práctica de control reside en evitar cultivos sucesivos de maíz y en destruir el inóculo invernante; el tratamiento fungicida de los restos esineficaz dada la extremada resistencia de los estromas; al enterrar los restos con labores, especialmente tras trocearlos de forma suficiente, se eliminan casi por completolos riesgos de infección al año siguiente. De hecho, K . zeae no ha causado problemas recientemente. C A S S I N I & SMITH
DIDYMOSPHAERIACEAE Didymosphaeria arachidicola(Khokhryakov) Alcorn et al. (anamorfo: Phoma arachidicolaMarasas et al.)
causa lesionesreticuladasdel cacahuete, encontrándose en la URSS (CM1 736). DOTHIORACEAE Dothiora ribesia (Pers.) Barr (sinónimo:Plowrightia
ribesia [Pers.] Sacc.) produce con frecuencia sobre R i b e s , especialmentesobregrosellerorojo (CM1 707), pústulas negras (ascostromas) de hasta 3 mm de ancho; esencialmente es un parásito de debilidad de poca importancia práctica, incapaz de atacar tejidos sanos excepto a partir de una base saprofítica sobre tejidos moribundos. Pleosphaerulina (Pringsheimia) sojaecolaMiura (anamorfo: Phyllosficfa sojaecola Massal.) causa en Bulgaria, Italia y la URSS, así como en América del Norte, una antracnosis de la soja; se transmite por semilla Y puedetambiéninvernar sobrerestosdecosecha (Compendio de la APS).
Sydowia polyspora (Bref. & Tav.) E. Müller (Anamorfo: Sclerophoma pyfhiophila [Cordal Hohnel) S. polyspora forma pseudotecas pequeñas, negras, globoides, que contienen unas pocas ascas grandes, cada asca tiene 20-26 ascosporasincoloras, obovatas, divididas cada una hasta por tres septos horizontales, y a veces también por un septo vertical,
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b b
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Ascomycetes IV y miden 6 x 17 pm (Miller, 1974). Las conidias miden 4-8x2-3 pm. En cultivo produce con frecuencia un anamorfo que se parece a Aureobasidium pullulans. S. polyspora se encuentra sobre las acículas de muchas coníferas, entre ellas Abies, Larix, Picea, Pinus, Thuja y Tsuga y a veces también en lamadera. Está ampliamente distribuido en Europa hasta la URSS y en América del Norte. Es un saprofito frecuente de las acículas de la%coníferas, que a veces causa azuleos de la madera de pino y se asocia con varias enfermedades de estos árboles (Batko et al., 1958), incluyendo muerte progresiva, defoliaciones y (en la URSS) la producción de escobas de brujas. En algunos casos el hongo parece haber aparecido a continuación, aumentando los daños, del mosquito de las agujas delpino Contarinia baeri. Los ataques de enfermedades en las que S. polyspora se halla implicado se han observado principalmente sobre pinos (especialmente P . sylvestris), aunque Miller (1974) ha descrito en California una muerte progresiva de ápices de Abies concolor (cultivado para pino de Navidad) debidas a este hongo. Los daños causados por S. polyspora son en general locales y esporádicos, y por lo infrecuente de los ataques de las enfermedades que causa no se han desarrollado medidas de control contra el. PHILLIPS
SCHIZOTHYRIACEAE
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en 1834; le favorecen condiciones estivales cálidas y húmedas (Geoffrion, 1984). Aunque es frecuente en plantaciones no tratadas, los programas normales de tratamientos en las plantaciones comerciales la eliminan con facilidad. Dan buenos resultados los tratamientos con captan, dodine o cobre a principios de septiembre; el captafol ha resultado mejor que el zineb si se aplica a mediados de junio y 15-20 días antes de la recolección (Kondal & Dwedi, 1979); el bitertanol da mejores resultados que mancozeb y dinocap (Yoder, 1982b). BOMPEIX
ANAMORFOS DE DOTHIDEALES
Phoma tracheiphila (Petri) Kanchaveli & Gikashvili (Sinónimo: Deuterophoma tracheiphila Petri) Descripción básica
En los brotes marchitos aparecen áreas gris plomo o gris ceniciento, en cuyo interior se ven, como puntos negros, los picnidios globosos, inmersos, en forma de botella, que también aparecen en ocasiones sobre grietas de la corteza, heridas de poda o cicatrices de hojas; los picnidios ostiolados maduros tienen un cuello definido que separa la epidermisde los tejidos corticales adyacentes y acaba rompiéndola (Fig. 57). Dentro de la cavidad del picnidio se
Schizothyrium pomi (Mont.) v. Arx S. pomi es el ímico miembro de los Microthyriales (que forman pseudotecas aplastadas, en forma de escudo) que causa en Europa una enfermedad importante. El anamorfo picnídico, conocido durante L e p t o t h y r i u mp o m i muchotiempocomo (Mont & Fr.) Sacc., se considera en la actualidad como Zygophiala jamaicensis Mason, que causa la grasa del clavel (Baker et al., 1977). S. pomi se conoce principalmente como patógeno de manzano, peral y a veces ciruelo, aunque ataca también a numerosos huéspedes leñosos que pueden funcionar como reservorio (p. ej., en setos en torno a las plantaciones); las plantaciones europeas sufren ataques esporádicos según sea la estación. En los USA, aunque no en Europa, tiene importancia la enfermedad del clavel. S. pomi causa un punteado de los frutos formando estromas negruzcos de aproximadamente 1 mm de diámetro, que se adhieren firmemente a la superficie de la epidermis; estos punteados se presentan a menudo en grupos de varios centímetros de diámetro. La enfermedad se describió en Francia
Area cenicienta de un brote de limonero atacado de mal secco, mostrando los cuellos ostiolados de los picnidios de Phoma fracheiphila que atraviesan y desgarran la epidermis.
Fig. 57.
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Capítulo 13
producen picniosporashialinasunicelulares diminutasen célulasconidiógenas,fialídicas, enteroblásticas; las hifas que se desarrollan sobre superficies de la madera (lo que incluye a restos demadera en el suelo), sobre tejidos heridos y en elementos del xilema del huéspedinfectado producen en abundancia fialoconidias mayores; en el xilema se producen también blastoconidias (CM1 399; Ciccarone, 1981). Huéspedes Casi todos los cítricos son susceptibles a la inoculación artificial con P . tracheiphila; en condiciones de campo, sin embargo, la enfermedad es muy destructiva sobre limonero (Citrus lemon), afectando también a cidro ( C . m e d i c a ) , bergamota (C. bergamia),lima (C. aurantifolia), naranjo amargo (C. aurantium) y limonero rugoso (C. jambhiri); otras especies e híbridos de Citrus y géneros relacionados (Eremocitrus,Fortunella,Poncirus,Severinia) muestran distinto grado de resistencia;sólo afecta ocasionalmentea la mayoría de los cultivares d en a r a n j od u l c e ( C . sinensis), mandarino (C. deliciosa), clementino, mandarino mediterráneo (C. reticulata) y pomelo (C. paradisi). Se han señalado como resistentes al hongo ciertos patrones como el mandarino Cleopatra (C. reshni), el Poncirus trifoliata y en menor grado el citrange Troyer (C. sinensisxP. trifoliata) y C. volkameriana. Distribución geogrcifica
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Fig. 58. Defoliación grave y muerte progresiva de ramas de limonero debidas a Phoma rracheiphila.
mas y, eventualmente, de todoel árbol. Un síntoma interno del mal seco es una coloración rosa salmón arojo anaranjado de lamadera afectada, que se observa en secciones de brotes infectados recientemente y que se asocia con acumulación de goma en los elementos del xilema. Una forma rápida y fatal de la enfermedad (la llamada ‘mal fulminante’) lleva a la marchitez súbita de las ramas de todo el árbol y se asocia con infecciones radiculares o con la entrada del patógeno a través de raíces en el pie o en el tronco. Lasinfecciones profundas en árboles pueden extenderse y causar un empardecimiento del duramen (‘mal nero’)sin producir síntomas externos que, sin embargo, aparecen abruptamente cuando el hongo llega a invadir el xilema funcional.
P. tracheiphila se encuentra en toda la región mediterránea, incluyendo la del Mar Negro, con excepcióndepocos países (España, Portugal, Marruecos) (mapadel CM1 155); se detectópor primera vez en Grecia en la Isla de Quíos. Elzferrnedad P . tracheiphila causa una enfermedad vascular COnocida con el nombre italiano de ‘mal secco’. La infección puede desarrollarse a partir de los ápices de los brotes progresando hacia a b i o por las ramas afectadas; los síntomas aparecen en primavera:a clorosis de hojas y brotes siguen defoliaciones Y muerte progresiva de brotes y ramas (Fig. 58). Una respuesta frecuente del huésped a la infección es el desarrollo de brotes desdela base de ramas o troncos afectados y el desarrollo de chupones desde el patrón; este nuevo crecimiento se ve atacado rápidamente por el patógeno. Si la enfermedad no se controla produce progresivamente la muerte de ra-
Epidemiología Normalmente funcionan como inóculo las picniosporas liberadas de picnidios formados sobre brotes o chupones enfermos; los trozos de las epidermis desgarradas, a los que se adhieren con firmeza los cuellos de los picnidios y los céspedes miceliares, se dispersan con facilidad por el viento o por salpicaduras de lluvia, quedando en la planta los cuerpos de los picnidios; las fialoconidias, formadas sobre hifas miceliares sobre superficies expuestas de la madera delárbol o sobre restos,pueden contribuir también a la producción de inóculo. Ambos tipos de conidias se dispersan principalmente por lluvia y viento aunque también se ha señalado la diseminación accidental por vectores (avese insectos). Se ha cuestionado la infección directa de la hoja a través de las aperturas naturales (estomas); en cualquier caso la entrada del patógeno en los tejidos del huésped está facilitada por cualquier tipo de heridas
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Ascomycetes IV en las hojas, brotes u otros órganos del árbol, por ejemplo las que se producen en la inserción de los limones en su pedúnculo, por ello el viento, las heladas, el granizo y las prácticas culturales que causandaños a ramas,tronco o raíces favorecen la infección. En la región mediterránea los períodos infectivos varían según las condiciones climáticas locales o estacionales; en Sicilia las infecciones suelen tener lugar entre noviembre y febrero, aunque ocasionalmente pueden ser más tardías, p. ej. después de granizadas. En Israelperíodo el de infección coincide con la estación lluviosa (de mediados de noviembre a mediados de abril) sin que haya correlación entre la cantidad lluvia de o el número de días de lluvia y la incidencia de la enfermedad. El desarrollo de la enfermedad está condicionado por la temperatura (entre 14 y 28" C) y la HR (65-90%); el intervalo térmico más favorable para el crecimiento del patógeno y la expresión de síntomas es de 2025" C; las temperaturas superiores a los 30" C detienen el crecimiento miceliar sin producir muerte del hongo dentro de los tejidos infectados; in vitro las temperaturas óptimas para diferenciación y desarrollo de picnidios son de 10-15" C. En naraqjos amargos francos infectadosartificialmente aparecen picnidios con mayor frecuencia a temperaturas medias de 10,5" C (intervalo 3-19'' C) que a 20-22" C. Importancia económica
El mal seco es la enfermedad fúngica más destructiva del limonero y de las otras especies susceptibles de Cirrus de la región mediterránea. Las pérdidas se deben a una reducción importante de la producción debida a: i) marchitez de brotes y ramas infectadas; ii) las podas severas que los agricultores deben realizar para controlar la enfermedad; además la enfermedad puede producir la muerte de Arboles enteros, que si se sustituyen por árboles sanos más jóvenes hacen que la plantación sea desigual en cuanto a edad y tamaño de los árboles. Es difícil estimar, o dar valores medios, las pérdidas debidas al mal seco, debido a que su incidencia cambia de año a año, incluso en la misma plantación. En las plantaciones expuestas al viento la enfermedad es recurrente, pero también puede haber ataques importantes tras heladas o granizadasprimaverales. Por todas estas razones, incluyendo los costes elevados de las podas sanitarias, el cultivo de especies y cultivares susceptibles se ha ido reduciendo progresivamente en los países o áreas en los que se encuentra elpatógeno; además la presencia de P. tracheiphila no estimula la introducción de nuevas líneas o cultivares de limonero, por ejemplo los
clones nucelares libres de virus, que son muy ceptibles.
45 1 SUS-
Control
En muchos países funcionan medidas estrictas de cuarentena para impedir la introducción de P. tracheiphila en áreas libres de mal seco. Donde se encuentra la enfermedad puede aún controlarse mediante prácticas costosas de eliminación de brotes infectados en cuanto aparecenlos primeros síntomas (Salerno & Cutuli, 1982); para salvar los árboles afectados los agricultores pueden verse obligados a cortar ramas enteras, y a veces se sobreiqjertan los árboles desmochadoscon especies o cultivares resistentes. Parareducir la cantidad de inóculo se recomienda podar cuidadosamente los ramosmarchitos que tenganpicnidios, eliminar pronto los chupones y quemar las ramas podadas. El riesgo de infecciones radiculares aumenta con las labores realizadas al final de otoño o en invierno, o con períodos prolongados sin laboreo. También reduce eficazmente la infección la protección de las plantaciones contra viento y granizo, p. ej. con cortavientos y redes. No se han utilizado mucho los métodos químicos de control, exceptoen vivero; de hecho, las aplicaciones repetidas (p. ej. 6-8) de fungicidas de acción protectora (oxicloruros de cobre, captafol, maneb más metiltiofanato, imazalil, etc.) durante toda la estación infectiva (es decir, desde octubre a febrero) son muy caros y dan resultados pocosatisfactorios si en los árbolesse producen heridas. Se recomienda tratar los árboles inmediatamente después de daños de helada o granizo. Se han ensayado como preventivos, con resultados satisfactorios, fungicidas sistémicos(benomilo, carbendazima,metil-tiofanato)aplicados en formulaciones líquidas al suelo o en tratamientos foliares, pero cuando se aplican a árboles enfermos tienen efectos transitorios, incluso cuando se aplican en inyecciones. Evidentemente, la mejor formade con'trolar el mal seco sería el cultivo de clones o cultivares resistentes e iqjertarlos sobre patrones resistentes, pero desgraciadamente esto no es fácil; lpor e j e m p leoi lm , o n e sr uo s c e p t i b l e cv. Femminello ha sido sustituido en varias áreas de Sicilia por el cv. Monachello, que es resistente, ~ e r que o dauna cosecha depoca calidad, o por otros cultivares que no se adaptan con facilidad a las dil'erentes condiciones edáficas o climáticas; sin embargo se han seleccionado clones de cv. Femminello bastante resistentes, aunque su difusión aún es pequeña. PERROTTA & GRANITI
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Capítulo 13
Phoma medicaginis Malbr. & Roum. Descripción básica En cultivo forma en abundancia picnidios que liberan un exudado pardo muy claro deconidias hialinas, principalmente aseptadas,aunque algunas pueden ser uniseptadas (lo que ha llevado a clasificarlo en Ascochyta, ver más adelante), pero esta septación es secundaria en vez de ser una ‘distoseptación’ primaria (Boerema & Bollen, 1975). También forma clamidosporas pardo oscuras, irregulares, aisladas o en cadenas, en posiciones terminales o intercalares (CM1 518).
Huéspedes y especialización Pueden distinguirse, por su morfología y gama de huéspedes, dos variedades (Boerema et al., 1965): v a r . m e d i c a g i n i s ( s i n ó n i m o : P. h e r b a r u m var. medicaginis Westend ex Rabenh., Ascochyta imperfecta Peck), que se encuentra sobre alfalfa y en cierto grado sobre otrasleguminosas, aunque no sobre trébol, y la var. pinodella (L. K . Jones) Boerema (sinónimo: Ascochyta pinodella Jones), que se encuentra sobre especies de guisante y Trifolium, especialmente T. pratense, y sobre varias otras leguminosas, aunque no sobre alfalfa.
Distribución geogrcifica La enfermedad está muy extendida en Europa(y en zonas templadas en general).
Enfermedad La var. medicaginis causa la marchitez del tallo de la alfalfa, con lesiones oscuras largas sobre los tallos y peciolos y manchas angulares en lashojas; las lesiones pueden anillar a todo el tallo y extenderse causando podredumbre de corona y raíz (O’Rourke, 1976; Compendio dela APS). La var.pinodella causa síntomas similares en especies de Trifolium. En el guisante forma partedel complejode ‘Ascochyta’, transmitido por semilla, y puede distinguirse de MYcosphaerella pinodes y de A . pisi (ver éstos)porque en vez de causar síntomasfoliares causa, principalmente,podredumbrede raíz (Dixon, 1984) Y , morfológicamente, por producir conidias menores, principalmente no septadas, y clamidosporas.
Epidemiologíu El hongo sobrevive principalmente en suelo sobre restos vegetales en los que puede persistir al menos
durante tres años en forma de picnidios y/o clamidosporas. Las conidias dispersadas por la lluvia infectanalasplantas. Las condicioneshúmedas y frescas favorecen la infección, que se para en condiciones secas y cálidas. También se transmite con frecuencia porsemilla, entodos los huéspedes, como consecuencia de la infección a vainas.
Importancia económica La marchitez del tallo de la alfalfa tiene importancia en zonas frescas y húmedas, p. ej. Irlanda, Reino Unido, Suecia, Polonia y la URSS. Reduce tanto la producción como la calidad (Willis et al., 1969) y aumenta también el contenido de estrógenos, que pueden ser venenosos para el ganado. En el trébol y en otras leguminosas forrajeras la enfermedad tiene una importancia relativamente menor. En el guisante P. medicaginis no es siempre fácil de separar en la práctica de las otras especies de ‘Ascochyta’, peroesciertamentemenosimportanteque M . pinodes (Compendio de la APS), sin embargo persiste más en restos de cosecha y en el suelo.
Control En áreas secas puede producirse semilla limpia y los tratamientos fungicidas a la semilla protegen del inóculo transmitido por semilla y suelo. Las rotaciones de más de tres anos facilitan la disminución del inóculo en el suelo. Las siegas tempranas de las leguminosas forrajeras contribuyen a evitar la infección y a eliminar los restos infectivos. Hay variabilidad en cuanto asusceptibilidad entre cultivares de alfalfa y guisante, y en varios países europeos(Polonia,Szepieniec-Gajos, 1983; Francia, Angevain, 1983) se estánllevando a cabo programas de prospección de resistencia. C A R R & SMITH
Phoma exigua Desm. Descripcicin básica P . exigua produce picnidios globoides (90-200 pm) pardo oscuro a negro, de los que salen en un cirro gelatinosospicniosporashialinas,cilíndricas, no septadas (4-5x2-3 pm). Su var. foveata (Foister) P. f o v e a t a F o i s t e r , B o e r e m a( s i n ó n i m o : P. solanicola Prill. & Delacr.), la forma patogénica de mayorimportancia, se distingue de lavar. exigua, un patógeno débil muy extendido en el suelo, sobre agar malta al 2% por la producción de pigmentos de
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Ascomycetes IV antraquinona que forman cristales amarillos, cuya producción puede aumentarse añadiendoal agar metil-tiofanato; alternativamente, la exposición de las colonias a vapores de amoníaco hace que los pigmentos de antraquinona se vuelvan rojos. El crecimiento de las colonias de la var. foveata es regular, mientras que el de la var. exigua es lobulado. Distintos hongos descritos anteriormente como especies separadasse consideran en la actualidad como sinónimos de la var. exigua (p. ej.,Ascochyta phaseolorum Sacc., A . nicotianae Cass.) o como pertenecientes a otras variedades de P . exigua ( c f .h u é s p e d e s ) .C o nl ae x c e p c i ó nd el a var. linicola, que se considera en una entrada distinta, la var. foveata es el Único patógeno de importancia, y este apartado se refiere a éI casi exclusivamente.
Huéspedes
La var. foveata se encuentra principalmente sobre patata, aunque sehan encontrado también picnidios en tallos de malas hierbas en campos de patata; la var. linicola se encuentra sobre lino (ver más adelante). La var. exigua se encuentra sobre numerosos huéspedes que en Europa incluyen a la patata (cf. más adelante bajo var. foveata), raíces de escarola (Dennis & Davis, 1978), bererljena (Logan & O'Neill, 1981), en las que también se encuentra la var. foveata, y sobre Phaseolus vulgaris, en el que causa un punteado pardo de las vainas (Boerema et al., 1981); los mismos autores describen también la var. diversispora como causando daños importantes enla RFA y Holanda a P . vulgaris, infectando los nudos y los peciolos, que se decoloran y dan lugar apicnidios abundantes. Por último la var. Iilacis se ha diferenciado como la causa de muerte de plántulas de lila, en la que también causa necrosis de hojas y muerteprogresiva debrotes (Boerema, 1979).
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Enjermedad
La var. foveara infecta a tallos y hojas de patatas durante toda la estación de crecimiento, pero las masas de picnidios se desarrollan sólo cuando los tallos empiezan a senescer, naturalmente o debido a desecación química; en general los picnidios se encuentran dispersos en la parte inferior del tallo, pero en el resto de la planta están principalmente limitados a lesiones localizadas fusiformes, que se encuentran en la unión de tallo y pecíolo. Antes, y hasta aproximadamente unasemana tras la recolección, tiene lugar en cierto grado una infección verdadera latente de tubérculos, en los que el hongo penetra a través dela peridermis formando un cuerpo micelial durmiente sobre o justo por debajo del tejido suberoso; estos tubérculos tienen un aspecto sano hasta que el desarrollo del hongo se reactiva en la recolección, en la clasificación o en el manejo de los tubérculos durante el transporte, así como por la exposición a temperaturas bajas (<4" C). Durante el almacenamiento la var. foveata causa una podredumbre de tubérculo conocida como gangrena de la patata: a partirde lesiones pequeñas, redondas, oscuras, deprimidas, que se encuentran en las heridas, ojos y lenticelas, se desarrollan lesiones negras circulares, o lesiones mayores irregulares, de borde abrupto negro, que acaban dando lugar a cavidades extensas pardo oscurasa amoratadas enlas que posteriormente se desarrollan los picnidios, aislados o agrupados. A veces las podredumbres son pardo oscurasy blandas y no dan lugar a cavidades, pero siempre tienen una margen definida. La var. exigua causararamente podredumbrestipo gangrena, menores y más limitadas (Boyd, 1972). Las partidas de patata de siembra pueden ensayarse para la presencia de la var. foveata hiriendo los tubérculoscon un método standard eincubándolos durante 8-10 semanas a 5" C (Fig. 59); la identidad
Distribución geogr&ka
La var. exigua se encuentra en todo el mundo; la var. foveata se aisló y se describió por primera vez en Escocia en 1966, y en la actualidad se ha encontrado enBélgica, Dinamarca, RFA,Finlandia, Francia, Holanda, Noruega, Irlanda,Rumania, Suecia y Reino Unido; también se ha señalado en el sur de Australia, Tasmania y Nueva Zelanda (mapa del CM1 210). En 1979 la var. foveata se aisló de tallos de S. tuberosum subsp. andigena y de Chenopodium quinoa cultivados en los páramos de Pení.
Fig. 59. Phornu rxiguu var. f¿weutuen patata C Y . Maritta, tres semanas tras la infección artificial.
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Capítulo 13
del hongo causante de la podredumbre puede comprobarse cultivándolo a partir de las márgenes de la podredumbre en agar malta al 2% o en un agar semiselectivo, o detectando los derivados de antracquinona específicos en los tejidos podridos, mediante cromatografía de capa fina (EPPO 78). Epidemiología
La var. foveata no parece sobrevivir en el campo, en suelo, durante más de dos años, pero puede sobrevivir durante más tiempo en rebrotes de patatas y malas hierbas asociadas; el hongo puede sobrevivir durante al menos un año en suelo seco en los almacenes de patatay puede dispersarse por el aire, sin embargo la cantidad de infección derivada de este tipo de inóculo es muy baja y sólo tiene importancia en la producción de partidas de semillas sanas de alto grado. La var. foveata persiste principalmente por la plantación de tubérculos enfermos o contaminados. La infección de tallos, hojas y tubérculos en desarrollo tiene lugar durante toda la estación vegetativa; tras la destrucción de la parte aérea cuantomás tiempo permanecenlos tubérculos en el suelo sin recolectarse más aumenta el nivel de inóculo en el suelo y la gangrena potencial en tubérculo, aunque esto puede decrecer algo si los tubérculos se dejan durante más de seis semanas. Antes de destruir la parte aérea y recolectar, la principal fuente de infección para los tubérculos de la progenie de semilla enferma o contaminada parecen ser las partes subterráneas de la planta, como estolones y base del tallo, y no el tubérculo madre ni las picniosporas que se eluyen de las partes aéreas ( A d a m , 1980). Durante períodos de lluvias y períodos secosen la estación vegetativa, con anterioridad a la destrucción dela parte aérea, se han recuperado del aire cantidades pequeñas de propágulos de la var. foveata (Carnegie, 1974); este inóculo es una fuente importante de contaminación para las partidas de semilla sana, especialmente porque la cantidad de lesiones picnídicas en los tallos muertos es mayor cuantoantesse hayaninfectado. Cuando llueve las picniosporas exudan de los picnidios formados en los tallos, y el impacto de las gotas dispersa las esporas engotas balísticashasta las plantas vecinas, o en gotas en aerosoles a plantas más alejadas; se ha detectadola infección de tallos de plantas sanas distantes hasta 1 km de un cultivo enfermo. Los tubérculos sanos pueden contaminarse a partir de sueloinfestado durante la recolección y en la maquinaria de selección;la gangrena se desarrolla principalmente tras daños debidos a la recolección y a otras operaciones de manejo: al realizarse he-
ridas el inóculo se introduce en el tubérculo desde el suelo contaminado y activa el desarrollo de infecciones latentes en la peridermis; la incidencia de la gangrena aumenta si se cosecha de suelos húmedos y fríos y si tras la recolección, la selección Y el manejo se almacena a temperaturas bajas (26" C) que inhiben la formación de peridermis cicatriciales.También aumentadurante el almacenamiento la susceptibilidad de los tubérculos a la var. foveata (Boyd, 1972). Importancia económica
En general el uso para siembra de tubérculos enfermos no reduce la producción de forma significativa, aunque sehan señalado reducciones del20% si estaban afectados por la gangrena más del 60% de los tubérculos. En general las plantas que se originan de tubérculosinfectados son menos vigorosas producen más tallos y dan una mayor proporciór, de tubérculos pequeños. El que las partidas de pa. tata de siembra tengan gangrena puede aumentar Erwiniacarotovora tambiénlaincidenciade SSP. atroseptica en el cultivo siguiente. La importancia de la gangrena es máxima como una enfermedad de almacén de patata de siembra, dado que tras la selección y el transporte hasta el agricultor puede desarrollarse hasta unaincidencia elevada durante el almacenamiento posterior. En la actualidad, en Europa, la importancia de la enfermedad es máxima en los países templados del Norte, especialmente en Irlanda, Escocia y Suecia. Control
La incidencia de la gangrena se reduce quemando lo antes posible laspartes aéreas con desecantes químicos y cosechando los tubérculos lo antes POsible con anterioridad a que descienda la temperatura del suelo, sin embargo la gangrena puede ser más abundante después deutilizar determinados desecantes (Logan et al., 1976). La cantidad de daños al tubérculo durante la recolección Y el manejo deben minimizarse, y los tubérculos deben almacename a unos 15" C durante 10 días para facilitar la cicatrización de heridas. Puede controlarse la gangrena con eficacia fumigando los tubérculos con 2aminobutano (sec-butilamina) a las 1-3 semanas tras la recolección. Aunque en el pasado sehan obtenido niveles de control en general buenos sumergiendo los tubérculos en soluciones de organomercúricos o, más recientemente, pulverizándolos con tiabendazol tras la recolección, ambos fungicidas son menos eficaces en las partidas cultivadas en el NE de
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Ascomycetes IV Escocia (Boyd, 1972; Hamilton et al., 1981); en ensayos recientes en esta región se ha obtenido un grado de control similar con pulverizaciones en la cosechadora con una mezcla de tiabendazol Y una sal de 2-aminobutano, o fumigandocon2-aminobutano. Los tubérculos que se propagan deesquejes de tallo están libres de la var. foveafa, pero para controlar la contaminación que tiene lugar durante la multiplicación comercial se necesita dar a la recolección un tratamiento fungicida anual. CARNEGIE
Phoma exigua var. linicola (Naumov & Vassilevski) Maas (Sinónimo: Ascochyta linicola Naumov & Vassilevski)
P. exigua var. Iinicola causa podredumbre de pie en lino. El hongo crece irregularmente en cultivo, fructifica mal en medios ácidos y bien en medio V8. Las picniosporas son principalmente unicelulares, aunque hay un 1-3% de bicelulares, según la cepa. Se ha observado cierta variación en cuanto a agresividad y características culturales, sin embargo el hongo es muy parecido a las P. exigua de otros cultivos, y en la práctica sólo se distingue por su especificidad para el lino; puede encontrarse sobre ciertas malas hierbas (Polygonum, Veronica).Se encuentra en la mayoría delas áreas de Europa en que se cultiva lino (Francia, Bélgica, Holanda, Checoslovaquia, URSS). A la emergencia de las plántulas se venpequeñas manchas pardas sobre los cotiledones y el cuello, en condiciones favorables se forman sobre ellas picnidios cuyas conidias se dispersan por el viento y la lluvia hasta otras plantas; en un estadio posterior se forman en la parte inferior del tallo manchas negras donde aparecen los picnidios que empujan la epidermis en bandas. Las plantas infectadas producen pocas semillas. Infecta confacilidad a 1525" C y a HR elevadas (>SO%), aunque puede desarrollarse hasta a 5" C. Se transmite principalmente por semilla, sobre o dentro de ella, en la que puede persistir durante varios años; sin embargo también sobrevive en la paja y en la estopa. Puede infectar a las plantas en cualquier estadio de desarrollo, pero con mucho el más susceptible es el de plántula (de cotiledones a 4-8 hojas). En algunas estaciones la enfermedad causa pérdidas importantes, afecta a producción de semilla y a la calidad de la fibra. El hongo está presente prácticamente siempre, de forma que para que tenga lugar la infeccióntodo lo que se necesita es que en la primavera se den las con-
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diciones necesarias. Se controla bien con tratamientos a semilla, pero los tratamientos al cultivo tienen poco efecto. JOUAN
Muchas otras especies de Phoma se encuentran como parásitos o saprofitos sobre plantas, algunas son anamorfos de Mycosphaerella o de Leptosphaeria (ver éstos); alguna de las especies descritas anteriormente podrían incluirse enla actualidad, probablemente, en P. exigua (ver éste) como distinto a P . herbarum Westend., un saprofito muy extendido. P. destructiva Plowr. causa en tomate Y berenjena síntomas en tallo y hojas parecidos a los debidos a Alternaria solani (ver éste), aunque está más asociado que éste con condiciones húmedas (Messiaen & Lafon, 1970); se encuentra, por ejemplo, en Grecia, Francia, Italia y la URSS. Sobre los frutos causa una podredumbre negra de la unión con el pedúnculo, en la que los picnidios son evidentes. Bottalico et al. (1983) han demostrado que una toxina, fomenona, es la responsable de los síntomas de marchitez y necrosis foliar. P. andina Turkensteen causa una marchitez negra de la patata en los países andinos (EPPO 141) Y es un organismo importante sujeto a cuarentena en los países europeos. P. apiicola Kleb. causa podredumbre de raíz y cuello del apio y del apionabo, cuyas partes afectadas aparecen primero pardo doradas y luego pardo oscuras; se transmite en restos de cosecha y ensemilla y puede controlarse con los mismos métodos queSeptoriaapiicola (Messiaen & Lafon,1970). P. chrysanthemicola Hollos ha causado enfermedades importantes en el N de Italia en crisantemos cultivados en invernadero (Garibaldi & Gullino, 1981) (vertambién Didymellaligulicola). P. eupyrena Sacc., un hongo del suelofrecuente, se ha aislado en Alemaniade patatas con síntomas tipo gangrena (Janke & Zott, 1983). P. glomerata (Corda) Wollenw. & Hochapfel también aparece como invasor secundario en patata, es un saprofito muy extendido, que forma dictioclamidosporas características además de picnidios; se ha señalado también causando secas de flores de vid y uvas y podredumbres de varios frutos (CM1134). P. incompta Sacc. & Martius se ha asociado en Grecia con una muerte progresiva grave delolivo (Malathrakis, 1980). P. pomorum Thüm. (sinónimo: P. prunicola [ O ~ i z lWollenw. & Hochapfel) se parece a P. glomerata, pero, además de producir dictioclamidosporas, produce cadenas largas de clamidosPoras sencillas (CM1135); es un parásito débil o secundario, polifago, que causa por ejemplo manchas de hoja en manzano, peral y Prunus, o podre-
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Capítulo 13
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dumbre de raíz de la fresa (Mirkova & KachamarZOV,1978). P. macrostoma Mont. es otro saprofito muy extendido que en ocasiones puede funcionar como parásito débil de plantas leñosas. Por ultimo, P. valerianellae Gindrat et al. es el principal causante de muerte de plántulas de la hierba del canónigo (Valerianella locusta) en Francia,donde causa daños considerables; se transmite por semilla y se controla con facilidad tratando esta (Végh et al., 1978).Plenodomus meliloti Dearn. & Sanford (sinónimo: Phomaesclerotioides Boerema & v. Kesteren) causa en América delNorte podredumbre parda de raíz de alfalfa y trébol (Compendio de la APS) Y se ha señalado en Finlandia y la URSS. Las especies de Phyllosticta, como las de Phoma, son anamorfos de hongos como Mycosphaerella y Leptosphaeria. El nombre tiende a utilizarse para las formas que infectan a hojas y se han descrito innumerables especies según el nombredelhuésped; probablementehaya una sinonimia considerable y, en cualquier caso, tienen poca o no tienen suficiente importancia económica como para dedicarles más atención. P. solitaria Ell. & Ev. causa en América del Norte quemado de hojas, frutos y brotes de manzano; en Europa se considera un organismo sometido a cuarentena (EPPO 20).
Septoria apiicola Speg. (Sinónimos: S. apii Rostrup, S. upii-graveolentis Dorogin, S. petroselini Desm. var. apii Cavara) S. upiicola forma picnidios inmersos en los tejidos del huéspedque contiene picniosporas filiformes con varios septos transversales. Sus huéspedes incluyen al apio y apio-nabo silvestres y cultivados; probablemente, sus huéspedes adventicios actúan como reservorio deinfección para los cultivos. Está distribuido en todo el mundo (CM1 88) y causa lesiones foliares (viruela)graves, transmitiéndose por semilla. El micelio penetra directamente en las hojas y peciolos del huésped estableciendo una infección intracelular; los síntomas se inician como puntos o manchas cloróticas que posteriormente se necrosan; las lesiones puedenpermanecer < 3 mm de diámetro o extenderse hasta 10 mm, coalesciendo; las áreas necróticas tienen una margen definida y aparecen rodeadas por un halo clorótico que se difunde gradualmente en el tejido no infectado. El micelio no queda limitado a las lesiones, sino que se ramifica a las células que las rodean. Una vez que se establece la infección se forman con rapidez picnidios pequenos negros; cuando las lesiones permanecen
pequeñas los picnidios son numerosos y se dispersan en la lesión, pero en caso de lesiones mayores los picnidios se concentran cerca del centro y se forman en menor cantidad. El tejido necrótico es pardo rojizo hacia el centro dela lesión, siendo más oscuro hacia la periferia. El principal método de transmisión de S. apiicola es por semilla infectada pero también puede permanecer sobre restos de plantas enfermas, que tienen importancia en la diseminación local. La enfermedad normalmente no aparece hasta el final de la estación vegetativa, aunque ocasionalmente puede aparecer en el semillero produciendo la muerte de las plántulas. Las picniosporas han sobrevivido hasta 10 meses en hojas de apio en condiciones de laboratorio, Y durante al menos 4 meses en restos en el suelo. En la semilla infectada se encuentran picnidios, micelios y picniosporas; el patógeno no se encuentra en los embriones ni en el endosperma, aunque el micelio penetra en el pericarpio y las testas; la semilla infectada puede llevar picniosporas viables durante al menos 15 meses (Sheridan, 1966). Las picniosporas germinan en un intervalo de temperatura de 9-28" C (óptimo 20-25" C). De planta a planta se transmite por salpicaduras, y por tanto la diseminación y el desarrollo delas epidemias se ven favorecidos por lluvias o agua de riego. Un método importante de control es la rotación d ec u l t i v o s h, a b i e n d od e m o s t r a d oM a u de & Shuring (1970) que el apio trasplantado en junio puede infectarse a partir de restos de cosecha con S . apiicola colocados en el suelo 9 mesesantes; se pudieron extraer picniosporas viables de los restos enterrados durante todo el tiempo que persistió material vegetal visible; debe haber al menos un intervalo de dos años entrecultivos susceptibles sobre el mismo suelo. Se obtiene un control total tratando la semilla por inmersión durante 24 horas a 30" C en una suspensión acuosa de thiram al 0,2% (Maude, 1970). El control de los cultivos infectados puede conseguirse con captafol, estaño más maneb o compuestos órgano estánnicos. No hay cultivares comerciales de apio con resistencia a S . apiicola. DIXON
Septoria lycopersici Speg. S . lycopersici forma picnidios aislados, de pared fina, que se desarrollan subepidérmicamente Y
errumpen al marchitarse los tejidos del huésped; las picniosporas son hialinas, 2-6 septadas, filiformes. Los huéspedes principales son tomate, patata y berenjena e infecta también a malas hierbascomo Da-
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Ascomycetes IV tura stramonium, Solanum carolinense y S . nigrum. Está distribuido en todo el mundo y se han identificado razas (CM1 89): la forma sobre patata se ha malagutii Ciccarodiferenciado como la var. ne & Boerema, está limitada a América del Sur y se considera en Europa un organismo sujeto a cuarentena (EPPO 142). Lavar. lycopersici causa la viruela del tomate, principalmente en Europa Oriental; en cualquier estadio de desarrollo del huésped aparecen lesiones en hojas y tallos, apareciendo normalmente los primeros síntomas sobre las hojas más viejas. Las lesiones son circularesa irregulares, rara vez confluyentes, a menudo limitadas por las venas y tienen un aspecto hidrópico y deprimido, son de color pardo pálido y posteriormente gris, con márgenes oscuras, y hasta de 2 mm de diámetro. En cada lesión se formanrelativamente pocos picnidios negros. Las hojas muy infectadas caen prematuramente, lo que puede exponer a los frutos durante la maduración a las quemaduras de sol. En los tallos aparecen lesiones, pero en fruto se encuentran raramente. La var. Lycopersici se transmite por salpicaduras de lluvia y por agua transportada porel viento; también puede dispersarse dentro o entre cultivos en las manos o ropa de los operarios y por vectores como coleópteros. Puede tener lugar la transmisión por semilla, aunque no se ha demostrado totalmente.Entreestaciones sobrevivesobre restos vegetales en el suelo (Marcinkowska, 1977). El crecimiento del patógeno está favorecido por HR elevada durante al menos 48 h y temperaturas de 20-26" C (Marcinkowska, 1977; Coulombe, 1979). Penetra por los estomas formando un micelio intercelular con haustorios intracelulares; se encuentra micelio por delante de las áreas necróticas de cada lesión. Se ha obtenido resistencia a la var. lycopersici de L y c o p e r s i c o ng l a n d u l o s u m ,L .h i r s u t u m y L . peruviunum; la resistencia funciona limitando el tamaño de lesión o por hipersensibilidad, y ambas formas están controladas por genes dominantes únicos(Barksdale & Stoner, 1978). Se controla químicamente con fungicidas cúpricos, zineb o mancozeb (Dunenko & Belikova, 1977). Los métodos culturales de control incluyen sanidad de cultivo, rotaciones y destrucción de huéspedesadventicios. DIXON
Septoria passeriniiSacc. (Sinónimo: Septoria murina Pass.) S. passerinii se distingue con facilidad de otras especies que aparecen en cebada por las conidias subulatas ligeramente curvadas, que miden 21-52X 1 5
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2,2 pm (media 3 5 x 1,8 pm) (Bissett,1983). Mycosphaerella gruminicola se parece morfológicamente, aunque tiene picniosporas de hasta 85 pm de longitud; Leptosphaerianodorum tienepicniosporas más cortas, de 13-20pm de longitud, y más anchas (2,5-4,5 pm). Se encuentra sobre cebada(Hordeum vulgare) y otras especies silvestres del género. Los aislados están muy especializados; los que proceden de H . vulgare afectan principalmente a las especies cultivadas de Hordeum, mientras que los aislados procedentes de H . jubatum infectan a H. jubatum y a los Hordeum silvestres relacionados, pero no a los cultivados. La seca o pardeado de la cebada debida a Septoria passerinii se ha identificado en Europa, América del Norte y Asia. Los primeros signos de infección sonmanchas pequeñas colorchocolate que se extienden hasta hacerse lenticulares y se fusionan, posteriormente se hacen pardo grisáceas y se distinguen con dificultad de las debidas a Septoria nodorum o a Septoria avenae. Ataca a todas las partes de la planta, haciéndose más abundante al progresar la estación; en el caso de ataques graves las plantas pueden defoliarse y hay pérdidas de cosecha debido al menor peso de los granos, que se deforman. Ha causado pérdidas económicas importantes en Canadá (Green & Bendelow, 1961; Bissett, 1983), pero en Europa tiene una importancia secundaria. Aunque no se ha identificadoelteleomorfo,la dispersión a larga distancia y la infección a cultivos de primer año en ausencia de restos de cultivos de trigo debe considerarse como debida a ascosporas transmitidas por el viento. La dispersión a partir de restos viejos de cultivo y la dispersión secundaria tie planta a planta dentro del cultivo se debe a picniosporas transmitidas por salpicaduras de lluvia. Se ha prestado cierta atención al desarrollo de CUItivares resistentes y se han identificadogenes de resistenciadominantes.Aunque se obtienebuen control con aplicaciones frecuentes de nabam y zineb, no resulta económico (Buchannon & Wallace, 11962). S A N D E R S O N & SCOTT
Septoria ampelina Berk. & Curtis (probablemente sinónimo con S. melanosa Elenkin) causa melanosis (manchas pardo negruzcas) de ciertas vides que se utilizan como patrones (Vitis ripuriu), pero en general no de V . vinifera, y se ha detectado en Francia,España (Boubals & Mur, 1983) y la URSS. 5;. azaleae Vogl. causa quemado dehoja de la azalea Y puede ser importante en plantas forzadas en invernadero. S. cannabis (Lasch)Sacc.causauna marchitez foliar frecuente del cáñamo en Italia y
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Capítulo 13
todaEuropacentralhasta la URSS (CM1 668). S. chrysanthemeua Sacc. causa mancha negra de la hoja de crisantemos(CM1 137) en toda Europa, aparece sobre los cultivos al aire libre en condiciones húmedas y es especialmente importante en las bancadas de propagación, donde tiene que controlarse con pulverizaciones fungicidas a alto volumen (Fletcher, 1984). S. citri Pass., probablemente el anamodo de una especie asociada deMycosphaerella, causa en Nueva Gales del Sur (Australia) la grasa de los cítricos(Wellings, 1981); Grasso & Catara (1982) han observado en Italiasíntomas bastante parecidos (tumoraciones gomosas), y en ambos casos parece asociarse como invasor secundario Glornerella cingulata. S. citri causa también en Sicilia lesiones pardas de los limones, de importancia económica (Grasso & Rosa, 1983), y en Grecia se ha encontrado a veces sobre naranjas. S. cucurbitacearum Sacc. causa lesiones foliares en la mayoría de las cucurbitáceascultivadas, pero espoco frecuente y poco importante(CM1 740). S. dianthiDesm. ataca principalmente a las hojas viejas de claveles, en los que causa lesiones con un borde amoratado menos definido que el de Alternaria dianthi, y carece del crecimiento carbonoso típico de éste; es unaenfermedad POCO frecuente (Fletcher, 1984). S. gladioli Pass. está muy extendido sobre Gladiolus y se encuentra también sobre Freesia, Crocus, etc., causando en las hojas manchas pardo amoratado y en los cormos lesiones pardas o negras, que se extienden formando grandes lesiones deprimidas (podredumbre dura); la enfermedad es especialmente importante en estaciones lluviosas (Brooks, 1953). S. glycines Hemmi causa en sojamanchas pardas y puede ser importante en América del Norte; se ha señalado en algunos países europeos (Hungría, Yugoslavia), pero estas detecciones pueden deberse simplemente al uso de semilla infectada importada; dado que la enfermedad es importante principalmente en condiciones cálidas y húmedas (Compendio dela APS) no parece probable que llegue a causar problemas importantes en Europa. S. helianthi Ell. & Kellerman causa en girasol lesiones foliares, muy extendidas y de importancia económica en Europa Oriental (CM1 276); elpatógenopersiste en restos vegetales en el suelo o en la semilla; no está claro si realmente se transmite por semilla, pero en cualquier caso se recomienda tratar ésta. S. humuli Westend. causalesionesfoliares en lúpulo y hay poca información respecto a su estatus en Europa(Viennot-Bourgin, 1949). S. lactucae Pass. causa lesiones foliares de la lechuga, se transmite por semilla y en Europa tiene poca importancia (CM1 339, siendo mucho más importante en los trópicos (Messiaen &
Lafon, 1970). S. petroselini Desm. es muy frecuente en Europa sobre perejil, causando lesiones foliares pálidas con borde pardo, enlas que los picnidios se ven claramente; esmuy parecido a S.apiicola, pero no ataca al apio. Mientras que otras enfermedades por Septoria tienden a tener efectos menores e indirectos sobre la producción, la calidad del perejil comercial se ve afectada de forma directa e importante por S. petroselini. Puede controlarse utilizando semilla limpia o tratada, o pulverizando fungicidas al cultivo, aunque en ese caso existen problemas debido a los intervalos de seguridad (Messiaen & Lafon, 1970). Probablemente se eliminaría la enfermedad prestando atenciónalcultivo para producción de semilla.
OTROS ANAMORFOS DE ASCOMYCETOS
Muchos de los hongos que se incluyen en esta sección probablemente son anamorfos de Dothydeales, especialmente las formas picnídicas; sin embargo también es posible que su lugar correcto fuera el Capítulo 12 o, quizá, cualquiera de los capítulos sobreAscomycetes. Se presentan porseparado las formas picnídicas y las de hifomicetos. FORMAS PlCNlDlCAS
Gloeodes pomigena (Schwein.)Colby G. pornigena es un hongo picnídico que causa un quemado carbonoso, principalmentedelmanzano aunque en ciertogrado tambiéndel peral. Se detectó por primera vez en América del Norte y desde los años treinta se ha encontrado en toda Europa de forma más o menos esporádica, según la estación. En los frutos aparecenmanchas negras, carbonosas, o irregulares, que de 0,5-1 cm de diámetro, redondas pueden extenderse hasta cubrir toda su superficie. El micelio es totalmente superficial, limitado a la cutícula que se agrieta,y puede eliminarse frotando la superficie, en la que deja marcas pardo pálido. Estos síntomas nodeben confundirse con los de las negrillas, que sonmás evidentes y más negras Y que se eliminan porcompletofrotando la superficie. Igual que en el caso del punteado (Schizothyriurn porni), le favorecen los veranos cálidos y húmedos. G. pornigena no causa daños reales,aunquedisminuye el valor comercial del fruto. Antiguamente se utilizaban métodos físicos para eliminar las man-
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Ascomycetes IV chas (p. ej., agitar con serrín húmedo); también se ha utilizado hipoclorito diluido para aclararlos. Los tratamientos químicos contra S. pomi (ver éste) controlan eficazmente a G. pomigena. BOMPEIX
Hapalosphaeria deformans Sydow causa en Escocia hipertrofia de las flores del frambueso y de Rubus fruricosus, formando en las anteras picnidios que se rompen llenando las flores de conidias blancas; su principal interés es comocuriosidad (Brooks, 1953). Hendersonia acicola Münch & Tubeuf es un patógeno secundario que aparece con frecuencia en las acículas del pino después de Lophodermella sulcigena (ver éste) (Watson & Millar, 1971). Kabatina juniperi R. Schneider & v. Arx es un parásito de debilidad que a veces causa en Europa y América del Norte una muerte progresiva grave de especies y variedades silvestres y ornamentales de Juniperus, mientras que K . thujae R. Schneider & v. Arx a vecescausapardeado foliar grave,chancro y muerte progresiva de distintos miembros de las Cupressaceae, entre ellos Chamaecyparis, Cupressus y Thuja.
Macrophomina phaseolina (Tassi)
Goidanich M . phuseolina forma esclerociosdenominados Rhizoctonia bataticola (Taubenhaus) Briton-Jones y picnidios pardososcuroque contienenpicniosporas hialinas, aseptadas, grandes (14-30x5-10 pm) (CM1 275). O'Brien & Thirumalachar (1978) subrayan que se le asocia a menudo, considerándolo una forma madura, otro hongopicnídicocon picniosporas oscuras bicelulares, al que ellos consideran diferentecomo Botryodiplodiasolani-tuberosi. M. phaseolina ataca a innumerables huéspedes, especialmente en países cálidos (le favorecen temperaturas del suelo superiores a 28" C) y está ampliamente distribuido en el S y E de Europa, aunque en Europa no sea en general un patógeno tan importante como en los países tropicales. Causa enfermedades de importancia económica algirasol (Francia,España, URSS, Yugoslavia), maíz (Austria, Francia, Yugoslavia), soja (Francia, Hungría,España) y algodón (Grecia). En Europa se encuentran además entresus huéspedes frutales(cítricos, membrillero, peral, olivo, Prunus), leguminosas (cacahuete, Phaseolus, Vicia, lenteja, garbanzo, alfalfa), solanaceas(bereniena,patata,tomate),coníferas (Pinus, Cupressus) y otros(cártamo,azafrán, sésamo, fresa y sandía). M . phaseolina causa inicial-
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mente lesiones pardo oscuro a negras en las raíces; las plantas infectadas pueden mostrar un plateado característicode las capas epidérmicas y subepid.érmicas de la base del tallo y de raíz pivotante. El hongo se extiende a los tejidosvasculares y medulares del tallo formando por último numerosos esclerocios pequeños, como carbón molido (podredumbre carbonosa), quedan a los tejidos infectados un color gris negro; los esclerocios se encuentran a lo largo de los elementos vasculares y en el borde de la cavidad de la médula. Las plantas afectadas se enanizan y maduran prematuramente. Por ejemplo, el girasol muestra capítulos pequeños, deformados,conuna zona central de flores abortadas (Jiménez-Díaz et al., 1983) y unareducción de la producción del peso de mil granos y de la calidad de lasemilla y del aceite(Pustovoit & Borodin, 1983).
El hongo persiste en el suelo como esclerocios o puede transmitirse por semilla; puede crecer saprofíticamente pero su capacidad competitiva como saprofit0 es más bien baja. L,a infección por M . phaseolina está muy afectada por factores de predisposición, por tanto los ataques aparecen de forma característica cuando a un período de crecimiento normal siguen condiciones cálidas y secas, por ejemplo cuando se para el riego de la soja para acelerar la maduración (Compendio de la APS). En Espana los ataques a girasol varían mucho de año a año, influidos principalmente por la temperatura y pluviometría de junioy julio (Jiménez-Díazet al., 1983), mientras en Francia tienden a tener lugar tardíamente,trasuna sequía(Saumon et ul., 1984). Sobre maíz M . phaseolina tiende a asociarse con Fusariummoniliforme en elcomplejogeneral de podredumbre del tallo. Se controla principalmente por métodos culturales, especialmente manteniendo buen riego cuando las condiciones son de temperatura elevada (Compendio de laAPS), aunque MontesAgustí et al. (1975) han senalado que en España la influencia de distintos niveles de riego sobre su incidencia en soja es escasa. Shortet al. (1980) han encontrado que el número de esclerocios en suelo aumenta en América en condiciones de cultivo continuado demaíz o soja y que la gravedad de los ataques se relaciona con este factor. Parasu control pueden utilizarse distintas enmiendas del suelo; las ricas en N parecen ser las más eficaces para disminuir las poblaciones del patógeno (Filho & Dhingra, 1980), así como la bacterización de semillas o métodos biológicos similares. Dhingra & Sinclair (1978) han revisado detalladamente esta enfermedad. SMITH
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Capítulo 13
Phaeocytostroma ambiguum (Mont.) Petrak(sinónimo: Phaeocytosporella zeae Stout) causa un quemado de tallo de maíz y forma conidias unicelulares pardas en picnidios multiloculares (Compendio de la APS). Además de en los USA se ha encontrado en Francia, la URSS y Yugoslavia, país en el que seensayan pararesistencialíneasehibridos de maíz, siendo el patógeno potencialmente más destructivo que Giberella zeae (Draganic, 1983). El hongorelacionado P.sacchari (Ell. & Ev.) B. Sutton causa podredumbreamarga de la caña de azúcar (CM1 87) y se ha señalado en Portugal. Plectophomellaconcentrica, d e s c r i t op o r Redfern & Sutton (1981), causa chancros sobre los brotes pequeños del olmo(y ocasionalmente deltilo) enEscocia y el NE de Inglaterra; es distinto de P. ulmi (Verrall & May) Redfern & Sutton (sinónimo: Dothiorella ulmi Verrall & May), que causa en América del Norte la marchitez nativa del olmo (Compendio de la APS).
Pseudoseptoria stomaticola(Bauml.)
B. Sutton ( S i n ó n i m o : S e l e n o p h o mdao n a c i s Pass. var. stomaticola [Bauml.] Sprague & Johnson) P. stomaticola produce picniosporas falciformes unicelulares(CM1 400) menoresquelasde P. donacis (Pass.) B. Sutton (sinónimo: S . donacis var. donacis). Causa lesiones con halo en distintos cereales y pratenses: en las hojas, tallos y barbas aparecenmanchas irregularesgrisesrodeadas de márgenes pardo oscuro; en el centro de las lesiones se forman picnidios, principalmente negros, en tila. Puede atacar gravemente a cebada, Phleum pratense y Dactylis glomerata; se necesita investigar más la especialización de huésped. P. donacis ataca a muchas otras gramíneas (entre ellas Arundo donax [Frisullo, 19841) y tiene menor importancia en cultivos. P. stomaticola se ha señalado en Australia, Nueva Zelanda, América del Norte, norte de Europa, España y Argelia (Sprague, 1950). Se dispersa por salpicaduras delluvia y para que la enfermedad predomine en una región se necesita un clima muy húmedo. En la cebada inverna ensemilla infectada, rastrojo y rebrotes; en las pratenses la enfermedad se perpetúa en los tejidos vivos de la planta; en la cebada los ataques graves pueden llevar a un mal llenado de los granos debido a la destrucción de las hojas superiores y de las barbas, pero en general la importancia económica esmuy limitada. La relación entre el porcentie de tejido atacado y la reducción
de producción se considera más o menos similar a la de Rhynchosporium secalis en cebada (James, 1969). En este huésped se controla bien con benomilo y metiltiofanato (Brokenshire & Cooke, 1977), t a m b i é nt i e n eb u e ne f e c t oe lz i n e b( J e n kins & Melville, 1972). MAGNUS
Septocyta ruborum (Lib.) Petrak (sinónimo: Rhabdospora ramealis [Rob.] Sacc., R. ruborum [Lib.] Jpstad) causa en distintos países europeos (especialmente Suiza) el quemado morado de los tallos de Rubus fruticosus, pero tiene poca importancia práctica (CM1 667). Sirococcus strobihus Preuss (sinónimo: Ascochyta piniperda Lindau), que seencuentra en Europa y en América del Norte, causa una muerte progresiva de los brotes jóvenes dePicea y, a veces, de pinos, principalmente en viveros forestales. Sphaeropsissapinea (Fr.) Dyko & Sutton ( s i n ó n i m o : D i p l o d i ap i n e a [ D e s m . ] K i c k x ) (CM1 273), distribuido en todo el mundo, puede causar a veces muerte progresiva de pinos jóvenes (y ocasionalmente de otras coníferas) en plantaciones y, con menor frecuencia, en viveros, que pueden tener importancia local. Stagonospora curtisii (Berk.) Sacc. causa un quemado foliar de Narcissus, Galanthus e Hippeastrum en gran parte de Europa y en los USA; afecta principalmente a los ápices de las hojas y normalmente no es importante excepto en los distritos occidentales más húmedos; en Holanda y el Reino Unido se estudia en la actualidad su control químico. S. fragariae Briard & Har. (sinónimo: Ascochytafragariae Lib., Septoriafragariae [Lib.] Desm., Septogloeurnfragariae Lib. [Hohnel]) está muy extendido en Europa, causando en las hojas de la fresa lesiones pardas con márgenes amoratadas muy parecidas a las debidas a MYCOSPhaerella fragariae (ver éste), del que no es anamorfo; en el centro de las lesiones se forman picnidios abundantes desde los que se infectan los frutos en los que laslesiones aparecencomoáreas deprimidas pardas, duras, donde las semillas se encuentran agrupadas (podredumbre dura). Puede necesitarse el control químico (Compendio de la APS).
Stenocarpella maydjs (Berk.) B. Sutton (Sinónimo: Diplodia maydis [Berk.] Sacc.) S . maydis y S. macrospora (Earle) B. Sutton (sinónimo: D.macrospora Earle)formanpicnidios con picniosporas pardo pálido, uniseptadas, mucho mayores en S. macrospora (7,5-11,5x44-82 pm) ~ pm) (CM1 83-84). Amque en S. maydis ( 5 - 8 15-34
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Ascomyoetes IV bos hongos se encuentran ampliamente distribuidos sobre maíz en las áreas cálidas del mundo, pero en Europa casi no están establecidos Y se consideran organismos sujetos a cuarentena; S . maydis está establecido en Italia, lo que no es el caso de ninguna de las dos especies en los países donde se ha señalado (Francia, Portugal, Rumania, URSS) (EPPO 67). Ambas especies causan enfermedades muy similares y pueden aparecer juntas; se transmiten por semilla, pero también sobreviven sobre restos. Causan muerte de plántulas, podredumbre de pie y raíz y podredumbre de tallo y mazorca; el tejido de las lesiones de los tallos toma una coloración pajiza o parda y una textura esponjosa, las lesiones pueden extenderse hastalas mazorcas, que pueden pudrirsetotalmente (infección temprana) mostrando un micelio blanco abundante con picnidios dispersos. Las pérdidas se deben a un mal Ilenado de granos y a encamados, y frecuentemente alcanzanel10-20%(CompendiodelaAPS). S. macrospora está favorecido por condiciones cálidas y húmedas, que en general no predominan en Europa, peroS. maydis representa un riesgo mucho más sustancial al desarrollarse también en regiones más frescas. Existen algunos cultivares resistentes, aunque se controla principalmente tratando la semilla; por tanto, en los países europeos en los que puede ser un riesgo es importante controlar bien la calidad de la semilla importada de maíz. SMITH
Wojnowicia hirta Sacc.(sinónimo: W . graminis [McAlp.] Sacc.) producepicnidios grandes, setosos, con conidias 7-septadas (CM1 733) sobre las raíces de gramíneas, pero, aunque seaísla con frecuencia, parece ser un parásito secundario de debilidad; según Fitt & Hornby (19781, no penetra en la estela de las raíces del trigo y no afecta al crecimiento de la planta.
FORMAS DE HYPHOMYCETES
Cheilaria agrostis Lib. (sinónimo: Septogloeum oxysporum Bommer, Rousseau & Sacc.) está muy extentido, aunque tiene poca importancia, y causa mancha carbonosa o quemado demuchas pratenses (Loliumperenne,Phleumpratense, especiesde Agrostis, etc.). Laslesiones pardo rojizas producen manchas blancas de conidiasfusiformes, 1-4 septadas, sobreun estroma queal final se hace elevado Y negro (mancha carbonosa) (CM1 488; O’Rourke, 1976).
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Cryptostroma corticate (Ell.& Ev.) Gregory & Waller C. corticale forma estromas negros delgados en el
cámbium, Y a veces también en el líber; los estromas se agrietan paralelamente a la superficie formando un techo mantenido por columnas verticales y una parte inferior que esporula; el espacio intermedio, de aproximadamente 1 mm de profundidad, se llena de una masa parda deconidias ovales que miden 46,5~3,5-4 pm(Gregory & Waller, 1951; CM1 539). En América del Norte C. corticale se conoce principalmente como saprofíto de maderos de arcey de árboles moribundos de Carya y Tilia; en Europa se encuentra sólo sobre especies de Acer, sobre los que a menudo es saprofítico aunque en ciertos años es parásito, principalmente en Francia y en el SE de Inglaterra,Y esto tienelugar casi sólo sobre Acer pseudoplatanus, aunque en ocasiones también sobre A. campestre, A. platanoides y A . negundo; causa la marchitez denominada ‘hollín del líber’. Los síntomas aparecen por primera vez entre mayo y septiembre al marchitarse gruposde hojas; las hojas empardecidas permanecenunidas a las ramas afectadas; posteriormente, en la primavera siguiente, los estromas formanampollas grandes en la corteza y b i o ella, y esta se rompe mostrando las esporas ocuras. Las ampollas se extienden llegando a cubrir una gran parte de la superficie del tronco, momento en el que normalmenteelárbol ya ha muerto. En el interior de los árboles afectados el duramen aparece teñido de amarillo o pardo, tinción que puede extenderse hasta el sistema radicular, y a través de la albura hasta el cámbium, donde se formanluegolasampollas estromáticas;tras la muerte del árbol, esta tinción se debilita. Las epidemias sólo tienenlugarperiódicamente y se desarrollan en los años inmediatamente posteriores a aquellos en los cuales durante los meses de verano, de junio a agosto, la media de las máximas es de 23” C o más (Dickinson & Wheeler, 1981). Hasta la fecha, la enfermedad ha sido esporádica y de distribuciónlimitada, pero ha llegado aproducir en epidemias graves la muerte de hasta el 20% de los arces pseudoplátanosen el área afectada. No se han desarrollado medidas de control contra ella. PHILLIPS
Helminthosporium solani Durieu & Mont. (Sinónimo: Spondylocladium atrovirens Harz) H . solani tiene hifas que crecen lentamente y que empardecen o toman una coloración gris oscura al
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Capítulo 13
envejecer; del micelio, o de estromas formadospor unas pocas células de pared gruesa, surgen conidióforos, aislados o en grupo, que producen conidias oscuras 2-8 pseudoseptadas, redondeadas y anchas en la base y apuntadas en el ápice, formadas en verticilios. Se conoce sólo como patógeno de tubérculos de patata,y aunque la infección puede predominar más sobre unoscultivares que otros, no se ha señalado resistencia a ella. Las manchas plateadas de la patata se encuentran con frecuencia en Europa y América del Norte y constituyen una enfermedad superficial que causa cambios de coloración en la piel del tubérculo: las manchas pardo claro se extienden sobre su superficie, se oscurecen con la edad y al humedecerse parecen plateadas, aumenta la pérdida de agua y en condiciones secas el tubérculo se marchita. La enfermedad se inicia a partir de infecciones en patata de siembra, en cuya superfkie esporulael hongo tras la plantación; al no afectar a otras partes dela planta probablemente las conidias que se dispersan en el suelo infecten a los tubérculos en desarrollo, empezando por el extremo del estolón. Con frecuencia la gravedad de la enfermedad es máxima en cultivos que proceden de tubérculos poco afectados por ser éstos los que tienen mayor capacidad de producir conidias al crecer las lesiones, en contraposiciónconaquellos muy enfermos; las lesiones viejas producen menos conidias. Las manchas plateadas aparecen a menudo a la recolección como manchas discretas pardo pálido, pero la enfermedad se desarrolla principalmente en almacenes húmedos y cálidos (15-20" C), afecta a toda la superficie y la producción de conidióforosdaunaspectoempavesado(Jellis & Taylor, 1977). La enfermedad tiene una importancia secundaria y , aunque no afecta a la calidad alimenticia del tu-
bérculo, puede tener un efecto deletéreo sobre el aspecto y la comercialidad de patatas lavadas y preempaquetadas, especialmente de los cultivares de piel roja; cuando seutilizan patatas desiembra marchitas se retrasainicialmente la emergencia y el crecimiento de las plantas, pero al volver el tubérculo a la turgencia con rapidez en el suelo húmedo las plantas se recuperan y la producción no se ve afectada. La gravedad de la enfermedad puede evitarse cosechando pronto y almacenando en condiciones secas y frescas (2-4" C), queimpiden que las lesiones aumenten; el riego también disminuye la incidencia. El tratamiento delos tubérculos desiembra con fungicidas persistentes sobre la piel, que impidan la esporulación, controla la enfermedad en los tubérculos dela progenie almacenados, estando entrelos fungicidas más eficaces imazalil, tiabendazol y car-
bendazima (Cayley et al., 1973), que son también eficaces si se aplican al tubérculo antes de almacenarlo. HITE
Helminthosporíum alhí Campanile causa el negreo
de los cultivares blancos de i o , debido a las conidias negras que se forman sobre las escamas externas de los bulbos. Está muy extendido y es muy frecuente, Y se han recomendado tratamientos fungicidas, p. ej. en Austria y Bulgaria; sin embargo, Messiaen & Lafon (1970) consideran que es exclusivamente superficial y que carece de importancia excepto si se deja a los bulbos durante demasiado tiempo en suelo húmedo.
Meria laricis Vu iII. M . laricis tiene esporas de 8-10x2-3 /cm, que se hacen bicelulares justo antes de germinar. Está limitado al alerce y puede atacar a muchas especies de Larix, aunque sólo causa daños importantes a L . d e c i d u a y o c a s i o n a l m e n t eahl í b r i d o L . xeurolepis. Está muy extendido en toda Europa y Asia, encontrándose también en el oeste de América del Norte y enNueva Zelanda (mapa del CM1 379). M . luricis causa caída de acículas de plantas de alerce en vivero; en los bosques puede encontrarse sobre árboles desarrollados, aunque los daños que causa a los mayores de 8 años son despreciables. Las acículas enfermas empardecen desdesus ápices hacia los puntos de infección y los primeros síntomas normalmente se perciben en mayo, en general las acículas de los extremos de las ramas permanecen sanas. El hongo fructifica sobre las acículas enfermas, generalmente en el envés, emergiendo de los estomas pequeños haces pustulares de conidióforos: en las acículas caídas el hongo suele morir antes de primavera, pero persiste en las que permanecencolgando sobre las ramas durante el invierno y las esporas que se producen en ellas en primavera infectan a las hojas nuevas de los nuevos brotes; las esporas sólo se dispersan unos pocos cientos de metros. Las esporas germinan sólo a HK superior al 90% (Biggs, 1959) y a temperaturas entre O y 25" C, y mueren pronto por desecación. La caída de acículas por Meria sólo causa daños importantes en veranos lluviosos y relativamente cálidos: las infecciones iniciales en viveros noafectadosanteriormente se debencasi siempre ala importación de trasplantes enfermos. M . laricis produce raramente muerte de plantas, pero puede aumentar el número de plantas con mal
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Ascomycetes IV desarrollo y no utilizables, y por tanto disminuir la producción final de las plantaciones de los viveros. Sólo se deben cultivar alerces en viveros distantes de plantaciones deestaespecie,que pueden ser fuente de las infeccionesiniciales, y no se deben traer trasplantes de viveros de otras procedencias; si aparece la enfermedad a pesar de tomarse precauciones, debe tratarse con azufre coloidal o mojable, con captan o con zineb. PHILLIPS
Myrotheciurn roridum Tode (CM1 253) forma en esporodoquios masas negro brillantes de conidias bacilares; esun saprofíto del suelomuy extendido que se encuentra sobre material vegetal en descomposición y que ocasionalmente causa lesiones en hojas o frutos, especialmente en países cálidos. Los huéspedes señalados incluyen a Antirrhimum y Viola y a muchasornamentalesde invernadero (Chase, 1983), pero en Europa parece tenerpoca importancia práctica. Phaeoisariopsis griseola (Sacc.) Ferraris (sinónimo: Isariopsis griseolaSacc.) estámuy extendido y causa daños en los trópicos, induciendo manchas angulares en hojas de especies de Phaseolus. Las lesiones grisáceas producen coremios evidentes (de 1 mm de longitud) y el hongo puede persistir como esclerocios sobre restos o en la semilla (EPPO 73). P . griseola se ha señalado en muchos países europeos, aunque quizá sólo se deba a que se transmite por semilla y a que gran proporción de la semilla de Phaseolus se importa de los trópicos. En condiciones húmedas otoñales se han señalado ataques de cierta importancia en el SO de Francia (Messiaen & Lafon, 1970).
Polyscytalum pustulans (Owen & Wakef.) M. B. Ellis (Sinónimo: Oospora pustulans Owen & Wakef.) Descripcirin básica P . pustulans forma conidióforos erectos, generalmente ramificados, de 2,4 pm de grueso y de hasta 140p-n de longitud, cuya parte inferior es pardo pálida y a veces dilatada en la base. Las conidias (6-8x2-3 pm) son secas, hialinas, cilíndricas, principalmente aseptadas, y se desarrollan en cadenas largas, a menudo ramificadas. En cultivo las colonias son grises y pulverulentas. Huéspedes
P . pustulans se desarrolla sobre tubérculos, tallos subterráneos y raíces de patata; sin embargo se ha
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aisladotambién de lesionesradicularespardas Y otras solanáceas (tomate, Solanum, Nicotiana) (Compendio de la APS). Distrihucirin geogr&ica P . pustulans es frecuente en los países templado frescos del N de Europa y en la URSS, también se ha detectado en América del Norte, Africa del Sur, Australia y Nueva Zelanda. Edermedad P . pustulans causa una enfermedad de la piel de los tubérculos conocida como manchas de la piel, que aparece con frecuencia tras varios mesesde almacén en forma de granospequeños (1-3 pm dediámetro), discretos, negro o amoratados, que aparecen aislados o en grupos sobre la superficie del tubérculo; pueden agregarse en torno a los ojos, a las cicatrices de los estolones o a las heridas de la piel. El hongo penetra en los tejidos del tubérculo a través de las lenticelas, ojos y abrasiones de la piel, hasta una profundidad de 1-2 pm antes de quesu extensión se vea limitada por la formación de unaperidermis suberosa; tras dos-tres meses esta capa suberosa que rodea al tejido infectado se rompe y se producen las típicas manchas de la piel; si las temperaturas bGas (<4" C) o el uso de inhibidores de la brotación impiden la formación del cambium de suberificación, el hongo puede penetrar más profundamente, dando lugar a pústulas más profundas y mayores. En la URSS se han señalado síntomas de ennegrecimiento superficial y de lesiones grandes y deprimidas. El hongo también afecta a las yemas de los ojos del tubérculo, y en los casos graves puede producir la muerte de todas sus yemas; la incidencia de la infección a ojo no está relacionada necesariamente con que aparezcan las manchas de la piel. La infección a la base de los tallos, a los estolones y a las raíces da lugar a manchas pequeñaspardo pálido que coalescen formando áreas superficiales pardas, grandes, quea menudo tienengrietas longitudinales profundas. La incidencia de la infección a los ojos puede medirse examinando microscópicamente explantes de éstos que se incuban a I S ' C y humedad elevada durante cinco días (Hide et al., 1968) o de trozos pequeños de tejido cultivados en medio selectivo FHC a 15" C durante dos semanas (Bannon, 1975); estosensayos permitenpredecir la enfermedad de forma fiable. .Epidemiología P . pustulans puede detectarse con facilidad en el suelo de una parcela hasta cuatro años después de
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Capítulo 13
un cultivo de patata, pero con dificultad si ha pasado más tiempo; puede sobrevivir en el suelo como microesclerocios sobre restosvegetales durante al menos ocho años. En los almacenesdepatatas P . pustulans sobrevive duranteal menos seis meses en suelo seco que puede dispersarse al aire (Carnegie et al., 1978); a partir de este inóculo transportado por el aire, que puede ser una fuente importante de inóculo para la contaminación de tubérculos sanos, pueden tener lugar niveles de infección significativos. La patata de siembra infectada es la principal fuente deinóculo en la mayoría de los cultivos para producción detubérculo o de semilla, aunque el grado de desarrollo de manchas de la piel en los tubérculos dela progenie no reflejan necesariamente la incidencia de la enfermedad en la patata de siembra (Boyd, 1972). P. pustulans se extiende y esporula inicialmente sobre el cuello, y posteriormente más amba, en la base del tallo y en los estolones; lainfección de los tubérculos tiene lugar inicialmente en las yemas y sus escamas más que en la piel y aumenta a lo largo de la estación vegetativa; en general los tubérculos más próximos al tubérculo madre o a la base del tallo están más infectados que los que se forman másalejados. P. pustulans se extiende y se desarrollacon más rapidez en suelos pesados que en suelos ligeros; la extensión y desarrollo dela enfermedad también aumenta en suelos húmedos durante el período de la recolección, así como en condiciones de baja temperatura durante el almacenamiento inmediatamente posterior a la recolección; en este momento los tubérculos infectados normalmente son asintomáticos. En los almacenespuedetener lugar en condiciones húmedas una infección posterior de los tubérculos, especialmente en las yemas, apartir de conidias producidas en la piel y brotes infectados, y dispersadas por el aire (Hide et al., 1969). Los cultivares con tubérculos de piel gruesa son en general resistentes al desarrollo de la enfermedad.
Y retrasada del cultivo, especialmente si los tubérculos se plantan antes de que broten en suelos encharcados y frescos. La cantidad de marras varía según el cultivar,aunque lasdiferenciasparecen estar asociadas con el vigor de los brotes más que con la susceptibilidad del cultivar a la infección de piel y yema; la infección a la patata de siembra tiende a reducir el número de tallos; esta reducción, o el retraso enla emergencia, puede alterar la relación entre siembray cosecha, aunquela producción total sólo se reduzcaligeramente. Los ataques graveshacen que los tubérculos lavados no resulten atractivos y a veces no sean comercializables. Los almacenistas de patata que almacenan los tubérculos a temperaturas bajas y utilizan supresores de la brotación sufren mayores pérdidas por pelado cuando los tubérculos están infectados por P . pustulans.
Control
La infección puede reducirse cosechando temprano en condiciones cálidas y almacenando los tubérculos secos en cajas. Antes de la plantación debe inducirse la brotación de los tubérculos en condiciones cálidas y secas. La incidencia de la mancha de la piel puede también reducirse utilizando cultivares relativamente resistentes a la infección de piel y de yema. Se ha conseguido un buencontrol sumergiendo los tubérculos en soluciones de organomercúricos en el momento de la recolección, aunque el efecto del método disminuye al retrasarse la fecha de aquélla; en la actualidad este tratamiento se emplea raramente debido a la toxicidad de los compuestos mercúricos y a lo difícil que resulta secar los tubérculos posteriormente; la fumigación de tubérculos con 2-aminobutano (sec-butilamina) poco después de la recolección da un control excelente (Graham et al., 1973); se ha señalado un buen control de la enfermedad utilizando tiabendazol en aplicación líquida y benomilo en espolvoreo, pero enel NE de Escocia se ha señalado un control menos eficaz cuando el tiabendazol se aplica en pulverización; sin embargo en el NE de Escocia las pulverizaciones con una mezcla de tiabendazol Y una Importancia económica sal de 2-aminobutano han dado en ensayos recientes un control mucho mejor. La aplicación de tiabenLa mancha de la piel es un problema en la producdazol y benomilo a los tubérculos antes de la planción de patata de siembra debido a que tubérculos tación reducen la infección subsiguiente de las planaparentemente sanos puedendesarrollarsíntomas tas y de los tubérculos de la progenie. Pueden produrante el almacenamiento por el agricultor antes ducirse tubérculos libres de P . pustulans cultivando de la plantación; las protestas y publicidades POSesquejes de tallo de patata o microplantas, pero se teriores pueden afectar la reputación Y, por tanto, necesita un tratamiento fungicida anual para manlas ventas del productor y del país productor; la tener el estado sanitario del cultivo de semilla duimportancia principal de P . pustulans es causar la muerte delas yemas delos tubérculos para siembra, rante la multiplicación comercial subsiguiente. CARNEGIE lo que lleva a marras y a una emergencia desigual
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Ascomycetes IV
Pseudocercosporella herpotrichoides (Fron)Deighton
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que no parece probable que puedan aparecer o persistir aislados virulentos sobre ciertos cultivares.
(Sinónimo: Cercosporella herpotrichoides Fron)
Distrihucirin geogrtifica
Descripción básica
Las conidias hialinas, en general ligeramente curvadas, con 3-7 septos y 26,5-47,0X l ,O-2,0pm, se forman en céspedes sobre micelio libre; in vitro el micelio puede variar en cuanto a color y tipo de crecimiento (y también en cuanto a patogeneicidad, ver más adelante):el ‘tipo W’, normalmente con colonias blancuzcas o grisáceas con bordes abruptos y lisos, y el ‘tipo R’, de crecimiento más lento, con colonias más oscuras, deborde plumoso. Utilizando principalmente las características de las esporas y de las coloniasin vitro, Niremberg (I 981) ha dividido la especie en dos variedades y ha añadido dos nuevas especies al género: i) P. herpotrichoides var. herpotrichoides (conidias de 35-80 p m x 1,5-2 pm, curvadas); ii) P. herpotrichoides var. acuformis (conidias de 43-120 pmx 12-2,3 @m, rectas); iii) P. anguioides (conidias de 80-260 pm); iv) P. aestiva (conidias de 15-32 pm). De momento la identidad con los tipos clásicos W, R ( y C) no está clara. No forma esporas de dispersión en el tiempo, pero en la superficie de las plantas se forman estructuras estromáticastipo esclerocios.
P . herpotrichoides se encuentra sólo en regiones frescas: Europa del Norte, Occidental y Central, Y laspérdidasmásimportantes se observan en las áreas costeras debido a la alta humedad y a los períodos de infección mayores que en condiciones continentales; en los paises mediterráneos el hongo es prácticamente desconocido. Debido a distintos requerimientos térmicos, los tipos W y R pueden aparecer con distintas frecuencias en distintas zonas.
Edermedad
P. herpotrichoides causa en los cereales la mancha
ocelar: lesiones ovales alargadas, pardo claro, en la vaina de las hojas inferiores y en la superficie subyacente de la caña, rodeadas de una margen más oscura, más bien difusa (encontraste con la mancha ocelar debida a Ceratohasidium cereale, de margen más negruzca y abrupta). Durante el verano suelen formarse sobre la superficie de la planta estructuras durmientes negras similaresalasformadaspor C. cereale. Los síntomas más difusos causados en el pie por especies de Fusarium y por Monographellu nivulis aparecen también en verano, pero en generalmás tarde, al tener estos hongos requerimientos térmicos mayores. Dentro de la caña puede Huéspedes encontrarse un micelio grisáceoconconidias. En Los principales huéspedes de importancia econólas áreas costeras, o en aquellas con inviernos más mica son los cereales, aunquepuede atacar también bien suaves, los primeros síntomas pueden aparecer a muchas especies degramíneas; la especie atacada ya en primavera debido a infecciones tempranas y más gravemente es el trigo, seguido de la cebada y a períodos largos con condiciones adecuadas para el centeno. la infección y la patogénesis. Por otro lado, en los climas más continentales, con heladas y cubierta de nieve que duran más tiempo, los síntomas claros no Especialización de huésped suelen desarrollarse antes del final de mayo o incluso más tarde. En el estado de grano lechoso o Los tipos W y R, bien caracterizados (y que donde se diferencian más claramente es enel Reino Unido, grano vítreoel ataque puedellevar a síntomas graves de mal del Pie: la colonización en torno a la base de Scott & Hollins, 1980) atacan ambos a trigo, pero las cañas causa un reblandecimiento de los tejidos sobre centenosólo el tipo R produce síntomas igualdelhuésped que puedellevara la ruptura de las mente graves; el tipo C, descrito más recienteplantas por el cuello e incluso al encarnado, es decir, mente (Cunningham, 1981), puede parasitar trigo y a la pudrición Y ruptura del cuello en campos enElymus repens, pero no centeno; los tipos R y C, pero noel tipo W , atacan a Aegilops squarrosa; Ae- teros, estoa SU vez facilita ataques graves a laespiga gilops ventricosa es resistente en todos los casos. Y a las hojas por distintos hongos, principalmente Scott & Hollins (1977) han descrito interacciones especies de Septoria, con las pérdidas adicionales significativas cultivar/aislado, pero eran de pequeña consecuentes. P . herbotrichoides no ataca a las raíces, a la lámina foliar ni a las espigas, pero pueden magnitud Y sensibles al medio ambiente, de forma
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Capítulo I3
observarse a veces manchas ocelares en los entrenudos superiores tras encamados tempranos.
lechosdvítrea tiene una influencia secundaria o nula en la producción. Si el clima es cálido y seco de mayo a julio, laspérdidasnormalmentesonpequeñas.
Epidemiología
El hongo es un saprofito competitivo del suelo que puede persistir sobre los restos de rastrojos durante varios años; en ocasiones la persistencia sobre gramíneas adventicias puede tener también importancia. Según las condiciones climáticas y la fecha de siembra la esporulación y la infección por conidias puede tener lugar durante todo el otoño, invierno y primavera, hasta alrededor de mayo-junio. El óptimo para la esporulación está por debriio de 10" C y en condiciones de alta humedad del aire, y las conidias formadas sobre restos de paja en la superficie del sueloson la principal fuente de inóculo. Tras las siembras tardías, o condiciones de heladas yio cubiertas de nieve continuadas o largas, la infección primaveral se hace más importante (cultivos anterioresde recoleccióntardía como remolacha azucarera; clima continental). En las rotaciones tradicionalescon sólo un 3350% de cereales solía ser bastante raro que hubiera daños importantes debidos a mancha ocelar; la intensificación de la producción de cereales desdelos comienzos delos cincuenta ha llevado aun aumento considerable del nivel de inóculo en campo, además favorecen la enfermedad la calidad del suelo superficial (p. ej., pH alto), las siembras tempranas, densidad de siembra, número de huos por planta, número de plantas por m2 y otros factores. Normalmente las plantas se infectan a través de las vainas de las hojas que rodean la base delas cañas; cuando el hongo se ha establecido en la capa más externa va penetrando sucesivamente las vainas de las otras hojas, llegando por último a la infección de la caña; si este proceso se completa bastante antes del espigado (GS 31/32), la importanciadel mal de pie subsiguiente es máxima. Si un porcentaje elevado de las plantas de una parcelatienen este tipo de parasitismo, el grado de pérdida de cosechadepende principalmente de las condiciones posteriores para la patogénesis (Schrodter & Fehrmann, 1971). Los datos dela literatura y los resultados experimentales sobre la dependencia térmica de la patogénesis son en la actualidad más bien contradictorios pero, según la experiencia, los veranos lluviosos y frescos y las áreas con climas moderadamente cálidosy más bien húmedos (marítimos) favorecen mucho el encamado; la enfermedad sólo lleva a pérdidas de producción altas o muy altas cuando progresa de la forma que se ha indicado; la mancha ocelar sin mal de pie que aparece en torno al estado de madurez
Importuncia econcimica
En cereales de invierno las pérdidas medias de producción probablemente son de un 5-10% en las áreas del N/NO de Francia, Reino Unido, Holanda, S de Escandinavia y Alemania que no se encuentrendemasiado distantes delas costas; probablemente esta los países vecinos cifra puede también aplicarse a más al E. En condiciones de cultivo continuado de trigo, y tras encamados graves debidos a ataques intensos, se han observado excepcionalmente pérdidas de hasta un 60%. Las pérdidas son mayores en trigo que en cebada o centeno; en avena tienen menor importancia y en los cultivos de siembra primaverales son, en general, bastante bruas y no justifican la protección química. Control
Las posibilidades de controlpreventivoson muy limitadas, por ejemplo siembras tardíaso rotaciones menos intensivas: en una rotación de un 50% es más aconsejable hacer un cambio cada dos años entre cereales y no cereales que un cambio de cultivo cada aiio, que se ha demostrado no ser eficaz. No parece haber esperanzas de mejorar cultivares totalmente resistentes, lo que tampoco es necesario, ya que la planta tolera un nivel moderado de ataque. Hay varios cultivares con cierto grado de resistencia debida s o b r e t o d o a f u e n t e sg e n é t i c a sc o m o los cvs. Cappelle Desprez, Roazon, VPM 1 y Aegilops ventricosa; en los cvs. Cappelle Desprez Y Roazon la resistencia se debe,al menos en parte, aun retraso en el establecimiento del hongo en la vaina foliar más externa y un retraso en la penetración de las capas de ésta. El control químico con compuestos de acción protectora no ha resultado útil pero los productossistémicos,como los benzimidazoles (carbendazima, metil-tiofanato, benomilo), bastante baratos, y recientemente el derivado del imidazol procloraz, algo más caro, son muy eficaces (Fehrmann & Schrodter. 1972); el tratamiento no pretende la erradicación sino evitar los ataques más serios; con producciones medias, un aumento de producción del 1 3 (-2,5)% tras el tratamiento justifica el gasto; el tratamiento con un regulador del crecimientoqueestabilicelascañas,comocicocel (CCC), impide el encamado y permite fertilizaciones nitrogenadas elevadas, pero no colabora a que la planta escape del daño fisiológico causado por el
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Ascomycetes IV hongo. Los efectos de los benzimidazoles y del cicocel sobre la cosecha han resultado ser en la mayoría de los casos aditivos. El momentoóptimo para tratar con productos sistémicos suele ser el estado GS 31/32, sin embargo se puede retrasaralgo hasta GS 37; las aplicaciones anteriores, incluso en otoño, son excepcionales y las posteriores, inútiles. En situaciones de bruo riesgo respecto al control (por tipo de rotación, fecha de siembra, cultivar, densidad de planta,condiciones climáticas, etc.) los tratamientos han llegado a ser sistemáticos, y en tales casos los beneficios (aumento de producción) derivados del tratamiento fungicida son 2-4 veces mayores que los costes (de media); sin embargo en muchas situaciones el tomar decisiones es realmente un problema, debido, principalmente, a que en el momento del tratamiento los síntomas en general no 6-8 semanas en son visibles, ya que tardan unas aparecerdespuésde la infección. Tras inviernos suaves seguidos por un inicio cálido dela primavera, p. ej. en áreas costeras, las infecciones masivas puey el desarrollode los síntomas den ser tan tempranas tan rápido que en el estado GS 31/32 pueden mostrar síntomas el 20-25% de las plantas jóvenes, lo que puede considerarse ya como una especie de umbral para tratar,sin embargo estaregla sencilla no puede aplicarse a todas las zonas; enel momento de tratar puede haberun 100% de plantasinfectadas sin mostrar ningún síntoma visible macroscópicamente; es posible computar la probabilidad de infección durante un período de tiempo dado a partir de datos de temperatura y humedad del aire, lo que ayuda a tomar decisiones, ya que los fungicidas sistémicos pueden actuar curativamente, así como de forma protectora, y detener lasinfecciones establecidas varias semanas antes; las computaciones de la probabilidad de infección se utilizan para sistemas de avisos de distinta forma en los distintos países europeos; consideran la esporulación y la infección, pero noel proceso depatogénesis en la planta joven inicia posterior a la infección; el momento en que se mayor importancia la penetración en la caña eslade Y, por tanto, además decalcular la probabilidad de infección a partir de datos meteorológicos, deben añadirse al modelo dos características más: i) influencia de parámetros locales en el inóculo en la parcela (rotaciones, calidad del suelo, fecha y profundidad de siembra, etc.); ii) velocidad de la patogénesis determinada por la temperatura; este sistema se ha ensayado ya en la RFA, resultando que un 25% de los tratamientos fungicidas eran superfluos Y que aproximadamente el 90% de las decisiones basadas en el modelo computacionalfueron correctas. En el futuro próximo se dispondrá en la
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RFA de un sistema de avisos electrónico y barato con un modelo global. Los benzimidazoles se introdujeron al principio de los años setenta y durante más de seis años no hubo ninguna indicación seria de resistencia en las poblaciones de campo deP . herbotrichoides (Fehrmann et al., 1982); sin embargo en Inglaterra aumentaron gradualmente los problemas de resistencia a los benzimidazoles entre 1981-83, al principio de forma localizada,pero porúltimo de ámbito regional (Griffin & King, 1985); las poblaciones de campoen el N de Alemania, N de Francia,Inglaterra y países vecinos son enla actualidaden gran parte resistentes a los benzimidazoles. Las recomendaciones oficiales proponen sustituir estos productos por procloraz o una mezcla de benzimidazoles y procloraz, lo que encarece bastante los tratamientos, pero no hay alternativa. Para el futuro del control de esta enfermedad debería ser más aconsejable mezclar ambos fungicidas que alternar su uso. FEHRMANN
Pseudocercosporela capsellae (Ell. & Ev.) Deighton (sinónimo: Cercospora bloxamii Berk. & Broome) causa pequeñas manchas blancas con un borde morado pálido en especies deBrassica, sobre todo nabo y colinabo; es frecuente en las áreas más húmedas del NO de Europa (mapa del CM1 1971, pero tiene una importancia secundaria. Inverna mediante esclerocios pequeños.
Pycnostysanus azaleae (Peck) Masones originario de América del Norte, de azaleas nativas,y está muy extendido en especies de Rhododendron perennes al airelibre en el S de Inglaterra (Brooks, 1953). Las yemas infectadas en otoño adquieren una coloración gris plateado y no se abren,y en primavera aparecen cubiertas por los coremios, muy caracteGraphocephala rísticos,delhongo;elcicadélido coccinea pone los huevos en las aperturas de las yemasflorales,lo que es una vía de entrada del hongo, y posiblemente actúe también como vector, lo que confirma Viennot-Bourgin (1981) para la región de París, donde la enfermedad es frecuente en la actualidad. Para su control pueden utilizarse insecticidas o fungicidas, pero la enfermedad parece no tener importancia en las azaleas comerciales de invernadero.
Ramichloridium pini de Hoog & Rahman R . pini se ha descritorecientemente como causa de una muerte progresiva de ramas jóvenes de Pinus
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Capítulo 13
contorta (De Hoog et al., 1983). Inicialmente, los síntomas son muerte de yemas terminales con acículas amarillas en los ramos del año anterior, que empardecen en otoño y permanecen sobre la rama hasta la primavera siguiente, en la que puede fructificar sobre ellas Lophodermiumconisenurn. En ataques menos graves la yema brota débilmente y las acículas amarillean y caen prematuramente. Internamente, la médula y los rastros foliares tienen una coloración parda herrumbrosa; en los primeros estadios de infección puede aislarse R . pini en agar malta, posteriormente se necesita utilizar un medio selectivo o agar Czapek Cox modificado para suprimir elcrecimiento de Sydowiapolysporu, que siempre coloniza los brotes enfermos y al que algunos autores habíanatribuido anteriormente la muerte progresiva. Las conidias de R . pini se desarrollan durante la primavera en las cicatrices que dejan los haces de acículas y la infección normalmente tiene lugar entonces en las escamas de las yemas y en lasnuevasvainas de las acículas;la enfermedad se ha encontradoen Irlanda, Reino Unido y posiblemente Escandinavia. MILLAR
Rhynchosporium secalis (Oudem.)J. Davis Descripción btísica
R . secalis tiene un micelio hialino o gris pálido que desarrollabajo la cutículadelhuésped estromas compactos poco densos; las conidias sésiles, producidas porcélulas de los estromas fértiles, son hiah a s , cilíndricas a ovales, con un pico apical corto en la mayoría deellas, y miden 12-20x2-4 pm (CM1 387). R. orthosporus Caldwell se encuentraen distintas gramíneas y se diferencia de R . secalis por las conidiasmáslargas, más cilíndricas, sin pico apical. Huéspedes
Además de cebada y centeno, ataca a muchas gramíneas silvestres y cultivadas, incluyendo especies de Agropyron, Bromus, Dactylis, Lolium, Phleum y Hordeum. Especialización de huésped
Hay evidencia de especialización deformasde R . secalis a géneros particulares; sehan diferenciado formae speciales hordei, secalis, agropyri, phalaridis, pero su diferenciación se ha puesto en duda;
en cebada se encuentranpatotipos: en Argentina se han diferenciado cuatro; en los USA, nueve; en Japón, diez; enAustralia Occidental, tres; en Bulgaria, cuatro, y en el Reino Unido, dos. Distribución geogr&ka
R . secalis está muy extendido en las zonas templadas; se ha señalado en casi 15 países, entre ellos, todos los europeos, excepto Italia, España* y Polonia (mapa del CM1 383). Erlfermedad
R . secalis causa el escaldado de la cebada, centeno Y varias otras gramíneas (Shipton et ul., 1974). Los principalesórganos afectados sonlas hojas y las vainas foliares, pero en cebada atacatambién a glumas y aristas; las lesiones en lashojas son lenticulares, normalmente de 1-2 cm de largo, y a menudo confluyentes; a menudo la infección comienza en la unión entre la hoja y la vaina formando una lesión en la base de aquélla, que puede producir la muerte del resto de la lámina. El primer signo de la infección es un aspecto hidrópico, luego el área se hace gris azulado y posteriormente la parte central se hace pardo grisáceo claro con un borde pardo oscuro o pardo violeta diferenciado, excepto en el centeno, en el que no se forma este borde oscuro. En el centro de las lesiones se encuentran en abundanciaconidiasproducidasprácticamente sobre toda la superficie de la lesión; las conidias germinan con facilidad en la superficie de la hoja y de cada célula pueden producirse uno o más tubos germinativos, en cuyos extremospuede haber apresorios, pero la penetración, normalmente directa y no a través de los estomas, no depende de la formación de éstos. Tras penetrar porla cutícula se desarrolla un micelio subcuticular que posteriormente forma un estroma de una a varias células de grueso; posteriormente las hifas penetran en la capa epidérmica, y en este momentotiene lugar el colapso de las células del mesófilo, lo que al exterior se percibe por el aspecto hidrópico y quemado de los tejidos. Se considera que en el desarrollo de síntomas están implicadas toxinas (Auriol et al., 1978), aunque aún hay dudas acerca de la identidad precisa del o de los compuestos implicados. La temperatura óptima para crecimiento en cultivo, germinación de conidias, infección y esporulación es de 15-20" c; la infección de hojas de cebada tiene lugar con facilidad en un intervalo térmico de 6-20" C y a menudo está ~
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*Es también frecuente en España ( N . del T . ) .
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Ascomycetes IV bien establecido en 9-10 h en condiciones frescas y húmedas; el desarrollode las lesiones es normal cuando las temperaturas posteriores a la inoculación son de 12-24"C, pero fuera de este intervalo se desarrollan pocas. Epidemiología
Las plántulasqueproceden de granosinfectados pueden desarrollar lesiones típicas en el extremo del coleóptilo a los cuatro-seis días tras la emergencia o permanecer asintomáticas; sin embargo la importancia práctica de la transmisión por semilla y de huéspedes alternativos se desconoce y la mayoría de las infecciones primarias se consideran debidas a esporas producidas en restos infectados de un cultivo precedente. Según las condiciones ambientales R . secalis sobrevive hasta 12 meses en restos infectados; los principales factores que limitan su supervivencia son aparentemente la alternancia de humectación y desecación y el antagonismo microbiano. En los estromas o esclerocios de los restos infectados se producenconidias cuando predominan condiciones ambientales frescas y húmedas; parala producción de conidias se necesita condensación de agua o una HR de 95-98%, Y la producción es máxima en un intervalo térmico de 10-20"C. R . secalis es muy dependiente de la presencia de agua o de HR elevadas en todos los estadios de desarrollo exceptoel período de incubación; los períodos de tiempo seco tienen un efecto inhibitorio marcado. Las conidias se dispersan por salpicaduras de lluvia y la infección requiere que la superficie foliar esté mojada; los datos de duración de la presencia de agua en la superficie foliar y de temperatura permiten estimar en ciertogrado el riesgo de infección: con un período de 24 h de hojas mojadas hay un riesgo elevado de infección si las temperaturas son de 6-24"C; con un período de I2 h el riesgo es elevado sólo a temperaturas entre 16-24" C. Las fertilizaciones nitrogenadas aumentan la gravedad de las epidemias debido aparentemente al aumento de la esporulación más que a un aumento dela susceptibilidad a la infección en sí. La resistencia no específica de raza en los cultivares de cebada se correlaciona con un alto índice en hojas de carbohidratos solubles respecto a nitrógeno total (Jenkyn & Griffiths, 1978). Importancia económica
La enfermedad es frecuente en cebada, especialmente en las Breas frescas y semihúmedas; puede causar pérdidas importantes conreducciones de co-
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secha del 30-40% que se han señalado en muchas partes del mundo. Ha causado preocupación en varios países europeos y ha aumentado su extensión geográfica al Reino Unido desde alrededor de 1970, aunque aún es especialmente importante en las Breas occidentales y sub-occidentales. Laspérdidasde producción pueden deberse a una reducción en el número de hijuelos y el número de granos por hijuelo, pero con mayor frecuencia se deben a una reducción del tamaño del grano. Se haseñalado una relación linear (James et al., 1968) entre la pérdida de cosecha y el porcentaje de lámina foliar afectada en las hojas bandera y segunda en elestadio de crecimiento 75; la pérdidaporcentual de cosecha equivaleaaproximadamente dos tercios del porcentaje de infección en la hoja bandera o a un medio de porcentaje de infección en la hoja segunda. La importancia de la enfermedad en centeno es difícil de determinar, pero se han señalado ataques graves en la URSS y en Suiza; normalmente no se considera importante en gramíneas pratenses, aunque ocasionalmente se han señalado ataques graves en ballico (Lolium perenne Y L . multiflorum).En el R . secalis como ballico se encuentran tanto R . orthosporurn y este último parece ser el más frecuente, al menos en el Reino Unido; sin embargo debe subrayarse que los aislados de R . secalis tambiénpuedeninfectar a cebada,mientrasque R . hortosporurn está limitado a pratenses. Control
La destrucción de los rastrojos y de la paja infeco con latada, que puedeconseguirsequemando bores profundas, reduce significativamente la gravedad del ataque, igualmente deben destruirse los rebrotes de cebada quepueden actuar como puente entre cultivos sucesivos. También reducen la gravedad de la enfermedad las fertilizaciones equilibradas Y en particular evitar el exceso de fertilización nitrogenada. Los cultivares resistentes tienen un papel importante en el control; se han identificado en cebada once genes mayores deresistencia, cinco de ellos como alelos o pseudo-alelos en un locus del cromosoma 3 ; la expresión de estosgenes de resistencia se modifica sin embargo por genes complementarios y por factores ambientales (Habgood & Hayes, 1971); la resistencia de genes mayores no se ha utilizado mucho en los cultivares comerciales, Y donde se ha utilizado la experiencia indica que no es duradera; la resistencia no específica de raza esmás importante y en la mayoría de las situaciones puede dar una protección adecuada. 'También puede controlarse la enfermedad aplicando
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fungicidas; de los utilizados normalmente en cereales son muy eficaces los siguientes: captafol, carbendazima,metil-tiofanato, procloraz, propiconazol, triadimefon (MAFF, 1983). En la mayoría de las localidades las epidemias no son suficientemente regulares como para justificar un uso sistemático de fungicidas, pero engeneral las aplicacionesson económicas si la enfermedad puede detectarse encualquiera de las tres hojas superiores, especialmente en el momento de, o poco después, la emergencia de la hoja bandera; no se recomienda aplicar fungicidas tras el espigado. GRIFFITHS
Stigmina carpophila (Lév.) M. B. Ellis (Sinónimos: Coryneum beiierinckii Oudem. ; Clasterosporium carpophilum [Lev.] Aderhold) Descripción básica El hongo no forma un acérvulo enel verdadero sentido del término;las conidias son alargadasovoides, amarillo verdoso claro, con 4-6 células y constituyen un medio fiable de identificación; Vuillemin ha descrito en Francia un teleomorfo Ascospora beijerinckii que no ha sido confirmado por otros autores. Huéspedes S. carpophila ataca a muchas especies cultivadas de Prunus, entre ellas cerezo, guindo, ciruelo, melocotonero,nectarino,albaricoquero y almendro; también se encuentra en especies silvestres y ornamentales de Prunus, como P . laurocerasus, P . davidiana, P . serotina y P . virginiana.
Distribución geogr@ca Se señaló porprimera vez en Francia en1853, pero probablemente se encontraba en Europa antes de esa fecha; posteriormente se ha señalado endistintos países y en la actualidad se encuentra en todas las áreas en que se cultivan frutales de hueso. Erzfermedad La enfermedad se conoce como cribado, perdigonado o seca de melocotonero(Lámina 25). El hongo ataca a hojas, frutos, brotes, yemas y flores (NaefRoth, 1949). Las lesiones foliares son al principio áreas pequeñas, amoratadas o pardas, que se expanden hasta manchas de 3-10 mm de diámetro, a
menudo están rodeadas por una zona estrecha verde claro o amarilla; el área enferma se desprende resultando un efecto de cribado o perdigonado o de aspecto desgarrado de la hoja en el caso de quelas lesiones sean grandes;las hojas enfermas amenudo caen prematuramente;si se infecta el peciolo muere Pronto toda la hoja. Las lesiones de fruto tienen el mismo color y tamaño que las de las hojas; en melocotón, nectarina y albaricoque se hacen posteriormente ásperas y suberoas; en la cereza la infección lleva a lesiones deprimidas y a frutos malformados que tienden a secarse. La infección a brotes lleva al principio a la formación de manchas amoratadas o pardas de 2-3 mm de diámetro que posteriormente se expanden dando lugara chancros necróticos alargadoscubiertosamenudo con un exudado gomoso; los brotes atacados gravemente mueren; en los brotes y en las ramas mayores del melocotonero pueden formarse chancros hipertróficos de hasta 10 cm de diámetro. Las yemas enfermas son pardo oscuro a negras y a menudo tienen una capa brillante de goma. La seca de flores se debe a la infecciónde yemas o al desarrollo de chancros enla base del pedúnculo; las flores se marchitan antes de que se expandan por completo. Los síntomas varían en los diferentes frutales de hueso: en cerezos y ciruelos el síntoma principal es el cribado de hojas (también síntomas en fruto en cerezo en años lluviosos); en melocotoneros y nectarinos predominan la seca de brotes y yemas, mientras que en el albaricoquero lo más frecuente es seca debrotes y lesiones en fruto y hoja; en almendro el principal síntoma son las lesiones a hojas y las infecciones a fruto y flor. Epidemiología El primer inóculo es producido por el hongo, en primavera, sobre las lesiones de los brotes, yemas y cicatrices foliares, en los que sobrevive de una estación a la siguiente; cuando secas, las conidias permanecen viables durante varios meses, n o se desprenden con facilidad de los conidióforos por aire en movimiento, pero sí por agua y por tanto se dispersan fundamentalmente por la lluvia; germinan en un intervalo relativamente amplio de temperaturas, desde 2-4" C (óptimo 18-21" C); un factor importante para la infección es la humedad, se necesitan al menos 24 h con la superficie continuamente húmeda para que se infecten los brotes del melocotonero; en los brotes el período de incubación es de 3-8 días, según la temperatura. La actividad del hongo depende delas condiciones climáticas; en las zonas templadasconprecipitacionesestivalesre-
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Ascomycetes IV gulares las infecciones pueden empezar al abrirse las yemas florales y foliares, llevando a seca de flores e infección de hojas, y en estas condiciones pueden continuar durante una gran parte de la estación vegetativa; dado que el hongo ataca principalmente a tejidos jóvenes, las hojas se infectan sobre todo Uesde abril a junio y los brotes en junio y julio, aunque también pueden infectarse posteriormente en el verano y en el otoño. En condiciones más cálidas el hongo no es activo durante los meses cálidos y secos de verano, y la actividad se renueva al comenzar las lluvias otoñales; la infección de yemas y brotes puede tener lugar en este momento y continuar a lo largo del invierno si las temperaturas están por encima del punto de congelación; en primavera el nuevo crecimiento tiene tendencia a infectarse y por tanto en estas condiciones los períodos críticos de infección son el final del otoño y el principio del invierno y en primavera a la apertura de yemas. Se ha observado la penetración directa de las hojas mediante tubos germinativos. Las conidias germinan igualmente bien en ambas superfcies, pero el envés se infecta con más facilidad que la haz; muy probablemente el hongo sea capaz de penetrar en brote, fruto y flor delmismomodo; también tienen lugar penetraciones por estomas y cicatrices foliares. Importancia económica
Las condiciones húmedas aumentan mucho la incidencia de la enfermedad, por tanto es especialmente grave en áreas en que los períodos de alta humedad y pluviometría coinciden con el momento en el que existe tejido susceptible, la incidencia de la enfermedad también se aumenta por riegos de aspersión. Las pérdidas se deben a infección defruto, muerte de brotes, yemas y flores, y al daño causado a las hojas. Las defoliaciones, especialmente si tienen lugarcada año, debilitan considerablemente al árbol y reducen la producción, el vigor y la rusticidad. En algunas regionesla enfermedad es un problema principal en melocotoneros, nectarinos, albaricoqueros y almendros, mientras que en otras la incidencia es mucho menor. En albaricoqueros y melocotoneros se han señalado pérdidas de producción de hasta el 50%. Los daños a cerezos y ciruelos sólo son graves en keas húmedas; en guindo la enfermedad parece ser en general un problema secundario.
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acción protectora deben variarse según sea el daño principal causado al cultivo y las condiciones de infección de las distintas áreas climáticas. En los casos de melocotonero y nectarino en las regiones de verano seco suele bastar una aplicación otoñal durante o tras la caída de la hoja, pero antes de que empiecen las lluvias invernales, para proteger las infecciones a yemas o a brotes; en las zonas con pluviometría sustancial en primavera y verano se necesitan tratamientos adicionales en el hinchado de yemas, caída de pétalos y cuajado de frutos. En el caso de albaricoqueros puede aplicarse el mismo programa quepara melocotoneros, con la excepción de que incluso en condiciones de veranos secos se recomienda una aplicaciónen plena floración o a la caída de pktalos para impedir las infecciones a fruto y hoja. En elcaso de cerezos, ciruelos y almendros, en los que la protección de las hojas y10 frutos es de primera importancia, se necesita tratar en hinchado de yemas, final del período de floración y, según las condiciones climáticas, puede necesitarse uno o dos tratamientos tras la floración; en estos cultivos también se recomienda un tratamiento durante o tras la caída de la hoja para reducir la incidencia de la enfermedad. Los fungicidas utilizados de forma standard en el pasado para controlar la enfermedad fueron el caldo bordelés y los fungicidas de cobre fiado, debido a que estos-materiales a menudo causan daños a las hojas si se aplican tras su aparición; sólo se recomiendan en la actualidad para los tratamientos otoñales o los que se den enperíodos de dormición, sin embargo en melocotoneros y nectarinos deben preferirse fungicidas orgánicos para los tratamientos durante la dormición o posteriores a ella, debido a su mayor accióncontra el abullonado (Tuphrina deformans). Para todos los tratamientos con los árboles en hoja deben utilizarse fungicidas orgánicos; son eficaces captan, ziram, ferbam, ditianona, folpet, metiram y propineb. SEEM~LLER
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Control
Se controla con relativa facilidad (English& Davis, 1962), pero las fechas de tratamientos fungicidas de
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Capítulo 13
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Ascomycetes IV
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Lámina 1 Viruh del mosaico del pepino: cambios de color en pimiento.
Lámina 2 Viru.; del entrenudo corto infeccioso de la vid: mosaico amarillo en vid.
Lámina 3
un
Lámina 4 Virusdelmosaicoamarillodelcalabacín:alteración de la pulpa del mel6n (a la izquierda fruto sano).
Lámina 5 Viroide de la exocortis de los cítricos: efecto del patrón (a la izquierda Ponc irrrs frifidkrIo: a la derecha naranjo amargo) en el desarrollo de la enfermedad.
Lámina 6 Viroide del tubérculofusiformede la patata; menortamañodetubérculos y menorproducción (a la derecha tubérculo sano).
Virus de la sharka: anillos amarillos en melocotón de carne amarilla.
Lámina 7 Virus de la rizomanía de la remolacha: desarrollo anormal de las raíces (rizomanía) en remolacha azucarera.
Lámina 8 Virus del mosaico del trigo transmitido por el suelo: susceptibilidád de los cultivares de trigo (a la izquierda, cultivar tolerante).
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Lámina 9 Chancro de chopo debido a Xhanrhornonas populi (Forestry Commission, Gran Bretaña).
Lámina 10 Síntomas de fuego bacteriano (Errt.inia urny/ot,ora)sobre membrillero (R. Grimm, CHI.
Lámina 11 Podredumbrede cuello (Phylophthortr c ' u c ' torurn) de manzano cv.Cox's Orange Pippin, con atigrado.
Lámina 12 Cultivares de tabaco resistentes (izquierda) Y susceptibles (derecha) a Eerono\porer t a h ~ l c . i n c r .
L á m i n a 15
P e r i t e c adse C/at,ic.ep.\ pltrprrrecr ( K . Anderson & J . H . Visozo, C V . ) .
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Lamina 17 Chancro virulento de CryDhotwctriu purusiticu sobre una rama de castafio.
Lámina 19 Chancro producido por ScJiridiurn t.errdinu/e sobre ciprés, con acérvulos negros pequenos sobre la superficie de la corteza.
Lámina 21 Lesión de Cerc,osporcr hrric,o/rr en hoja de remolacha azucarera.
Lámina 23
Lámina 22
Lesione\ de Rumu/uritl hctit o/m en hoja de remolacha azucarera.
Lesiones de Pleosporu bjoerlingii en hoja de remolacha azucarera.
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Lámina 30 Ecios de Plrcciniastrurnureoluturn en un brote de picea al que el hongo ha causado la muerte.
Lámina 31
L.esiones de mancha ocular
(Cerotohmsidiurn c e r r a l e ) .
Lámina 32
Mal del plomo (Chondrostf~rerrrrn sobre melocotonero.
prrrprtreltm)
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CAPITULO 14
Ascomycetes V Rhytismatales, Pezizales’,Caliciales, Helotiales
Los ascomycetos apotécicos (discomycetes) incluyen a numerosos patógenos vegetales importantes. Con la transferencia reciente de Phacidium a los helotiales, el nombre de Rhytismatalesreemplaza actualmente al más familiar de ‘Phacidiales’. En los Rhytismatales el himenio del apotecio está inmerso en los tejidos del huésped y cubierto por una membrana que se hiende en la madurez. Los Pezizales se diferencian de los Helotialespor tener ascas operculadas y en la mayoría de los casos apotecios mayores y más complejos. En los Helotiales las ascas son inoperculadas y se encuentran formando un himenio en un apotecio en general más bien insignificante, asociado con frecuencia, aunque no inmerso, con el tejido del huésped. Los Caliciales son principalmente formas liquenizadasque incluyen sin embargo algunossaprofitosdel suelo o parásitos débiles de raíces. MuchosRhytismatalesinfectan típicamente las acículas de coníferas, causando defoliaciones (Lophodermiurn, Lophodermella, Didymascella, Rhabdocline); Rhytisma causa manchas alquitranadas muy evidentes en las hojas de árboles caducifolios. En los Helotiales la familia Sclerotiniaceae contiene los importantes géneros Sclerotinia, Monilinia y Botryotinia (este último con la forma anamórfica frecuente Botrytis); todos ellos son parásitos necrotrófícos agresivos que causan daños importantesalostejidosparenquimáticos de una amplia gama de especies cultivadas. Muchos perduran en forma de esclerocios o estromas, de los cuales se formanlos apotecios. En otros Helotiales los síntomas más frecuentes sonlesionesfoliares (Drepanopeziza,Diplocarpon,Pseudopeziza,Pyrenopeziza) y chancros (Crumenulopsis,Lachnellula, Pezicula). RHYTISMATALES
Lophodermium seditiosum Minter, Stanley & Millar Descripción básica En Lophodermiumseditiosum los ascocarpos son totalmente subepidérmicos; en la acícula de los pi-
nos se forman líneas estromáticas ocasionalmente pardas, pero nunca negras; es el Único Lophodermiurn europeo con estas características. El estado Leptostroma es subepidérmico en las acículas secundarias (Leptostroma rostrupii) y subcuticular en las acículasprimarias (Leptostromaaustriacum). No se conoce la función de las conidias. En el pasado se ha confundido con frecuencia a este hongo con Lophodermium pinastri (ver éste) (CM1 568). Huéspedes L . seditiosum se ha señalado en las acículas secundarias de distintos pinos de dos, tres y cinco acículas, entre ellos Pinus cembra, P. contorta var. contorta y var. latifolia,P.densiflora, P . durangensis, P . halepensis, P . montezumae, P . m u g o , P . nigra var. maritima y var. nigra, P. palustris, P. pinaster, P . pinea, P. radiata, P . resinosa, P . sylvestris y P . virginiana, y en las acículas primarias de P . sylvestris. Probablemente se encuentre también en otros pinos. Distribución g e o g r e c a Aunque en Europa sólo se ha señalado en Holanda, Polonia, Escandinavia, Reino Unido y Yugoslavia, sin duda está muy extendido en Europa del Norte y Central(incluyendo la URSS), adonde posiblemente se haya extendido desde América del Norte. Erlfermedad L. seditiosum causa empardecimiento y caída de acículas de plántulas, trasplantes y árboles jóvenes en plantación, y defoliacionesprematuras de acículas verdes en árboles maduros. En los viveros los síntomas sonprincipalmenteacículassecundarias pardas, a menudo lacias en primavera, y en verano y otoño acículas caídas con ascocarpos. En las infecciones primarias las acículasprimariaspueden ltambién llevar en la ramas los ascocarpos del patógeno. En los árboles jóveneslos niveles de infección varían desde empardecimiento ocasional de las
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Capítulo 14
acículas enla rama hastaempardecimiento total; en plantaciones más viejas la enfermedad aparece en árboles sometidosa stress o en ramas afectadas,por ejemplo, por vientos fríos; a veces sólo empardecen las acículas de un lado de una rama. Donde la enfermedad es crónica tiene lugar en primavera una caída de acículas enfermas con un amarilleo leve que, al empardecer a lo largo del verano,desarrollan unas pocas líneas pardas, conidiomas pardos y ascocarpos que maduran en otoño y que son la principal fuente de inóculo para las infecciones futuras. También se forman ascocarpos en acículas que permanecen unidas a ramas vivas, en las escamas de las piñas y en los restos de limpias y talas. Epidemiología
Durante el otoño, en condiciones de alta humedad, las ascosporas de L . seditiosum se disparan de las ascas de forma secuencia1 y se adhieren fuertemente alasuperficie de la acícula, donde normalmente germinan produciendodirectamente un apresorio desde la espora; la germinación puede tener lugar en 12 h a 20" C y 100% HR. El establecimiento de la infección en la acícula lleva varias semanas; la penetración tiene lugar a través de la cutícula, mediante un clavo de infección producido en la cara inferior del apresoriomelanizado ala cuarta semana tras la deposición de la espora; la penetración estomática no es frecuente. Las hifas infecciosas colonizan las células epidérmicas causando manchas amarillas diminutas que pronto empardecen y que se han utilizado para predecir la gravedad de la enfermedad (Rack, 1959). Un complejo de hifas entretejidas se extiende hasta las células vecinas de la hipodermis y el mesófilo, y en este estadioel hongo puede permanecer en infección latente o, en caso de infecciones densas,puede colonizarprogresivamente el tejido estelar, produciendo la muerte de la hoja. Las infecciones densas parecen estar asociadas con condiciones lluviosas y cálidas en el momento de laesporulación del hongo. Cuando las acículas con infecciones latentes están debilitadas por otras causas, como viento o frío, con o sin stress hídrico, las partes noinfectadas pueden empardecer y ser colonizadas rápidamente por hifas de crecimiento rápido desde los complejos hifales existentes.Hayciertas indicaciones de que las acículas infectadas son más susceptibles a empardecer debido a factores climájicos, aunque no se ha demostrado. Importancia económica
En los años malos pueden morir en los viveros en pocas semanas bancales enteros sin que la aparición
de síntomas claros lo haya indicado previamente; a veces sehan vendido plantas infectadas sin síntomas evidentes, que los desarrollan posteriormente, lo que lleva a reclamarcompensaciones. Algunos años las plantaciones jóvenes sedefolian gravemente debido a L . seditiosum. La industria americana de árboles de Navidad ha sufrido especialmente por esta enfermedad. En las plantaciones más viejas la enfermedad parece tener poca importancia en cuanto a sus efectos en el crecimiento. La gravedad de la enfermedad varía de año en año y de país a país. Control
Tradicionalmente se utilizaban en los viveros caldo bordelés Y azufre cal; en la actualidad en los USA se utilizan principalmente maneb y clortalonilo (cuatro tratamientos en agosto-septiembre) y también han resultado eficaces benomilo y clortalonilo más cicloheximida (Nicholls & Skilling, 1974). En Suecia se obtiene un control aceptable sin causar clorosis con un tratamiento de ciclohexinida a 10 ppm a finales de otoño, o uno o dos tratamientos con c l o r t a l o n i lm o ácsi c l o h e x i n i d(aK l i n g s trom & Lundeberg, 1978). En Yugoslavia, en la mayor parte de las estaciones, es eficaz dar cinco tratamientos con zineb o captan (UscupliC, 1981). Por tanto la tendencia sedirige a dar menos tratamientos calculando mejor sus fechas; además delas medidas normales de higiene, los viveros debensituarse apartados de pinos viejos (plantaciones o cortavientos). Se recomienda una separación de dos años entre cosechas sucesivas de pinos. Debido a que el hongo puede permanecer latenteen acículas verdes y que los niveles de la enfermedad varían de año en año, es prudente tratara todo el material de vivero si en el área ha aparecido la enfermedad anteriormente; alternativamente, la enfermedad puede dispersarse en plantas aparentemente sanas. Cualquier prácticacultural inadecuada,como plantaciones pocoprofundas, puede'haceraparecer' la enfermedad. En general, los Pinus sylvestris procedentes del Norte muestranmayorresistencia que los procedentes del Sur, aunque la relación no es siempre consistente; P. contorta aparece comorelativamente resistente, y en los USA P . resinosa es resistente en plantación, aunque es muy sensible en vivero. Importancia en investigacicin
Se necesita trabajar más sobre las relaciones entre cepas y especies de Lophodermium Y SU distribución. En cultivo produce fácilmente conidias Pero
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Ascomycetes V
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v a r . nigra y v a r . m a r i t i m a , P . s y l v e s t r i s y P . contorta (CM1 562) (Jalkanen, 1981). Parece estar limitado al norte y centro de Europa, donde se encuentra en todos los lugares en que crecen sus huéspedes. El principal síntoma de la enfermedad, conocida como seca de las acículas del pino, caída MILLAR de acículas por Lophodermella o caída de acículas sueca, es un cambio de coloración de las aciculas Lophodermium pinastri(Schrader) del año, que aparecen pardo rosado claro y desarrollan estrías violetas que son los ascocarpos alarChev. gados (Lámina 26). Puede infectar árboles de todas las edades, desdeel nivel del suelo hasta la cima de L . pinastri se diferencia de L . seditiosum, con el la copa, pero parece que los árboles jóvenes son que seha confundido generalmente, en que produce más susceptibles; la susceptibilidad varía mucho enen las acículas infectadas líneasestromáticas negras tre árboles de una misma plantación y está influida y en tener ascocarpos sólo parcialmente subepidérpor el suelo y el estado nutricional de las acículas. micos (Minter, 1981). Aunque infecta a las acículas Las infecciones densas reducen el crecimiento. Las verdes sólo se extiende en ellas de forma notable infecciones en vivero son raras, quizá debido a la cuando senescen o si están dañadas por otros honfalta de inóculo. gos o por insectos, por tanto es un patógeno débil. Es muy frecuente y se encuentrafructificando en la La enfermedad comienza al principio del verano, hojarasca de la mayoría de los pinos de dos, tres y cuando en condiciones húmedas o lluviosas las ascinco acículas de zona templada, tanto sobre hojas cosporas liberadas de las acículas del año anterior como sobre piñas. Está muy extendido en Europa, infectan la base de lasnuevasacículas en creciAsia, el O de los USA, Japón, Australia y Nueva miento justo por encima de la vaina; este punto de Zelanda. infección se aleja de la vaina al crecer la acícula por En la hojarasca las distintas colonias del hongo actividad de un meristema basal, y alrededor de un sobre la acícula están delimitadas inicialmente por mes tras la infección se ven síntomas: puntos amalíneas estromáticas negras; posteriormente, durante rillos o rosados en distintas zonasde la acícula, el invierno, se desarrolla el estado conídico Leptosdesde los que seextiende un empardecimiento discal troma pinastri Desm. y, por último, en primavera y proximalmente, pero normalmente la base de la se desarrollan hasta la madurez los ascocarpos neacícula se mantiene verde. En un par de acículas gros, de700-1.200 pm de largo, a menudo con labios pueden infectarse una o ambas. Durante el invierno rojos (CM1 567; Minter & Millar, 1980). Las ascosse desarrollan ascocarpos alargados de hasta20 mm poras se disparan en condiciones húmedas y gerde longitud que maduran a la primavera siguiente minan sobre las acículas, dandoun tubo gerrninativo completando el ciclo vital (Terrier, 1944). En otoño con un apresorio terminal;normalmenteinfectan tiene lugar la caída de la acícula unos 15 meses despor penetración de la cutícula. El número de infecpués de la infección inicial. ciones aumenta al envejecer las acículas de forma La enfermedad está controlada naturalmente por que normalmente cuando los tejidos senescen están otros hongos o por veranos secos, deforma que hay dominados por L. pinastri. No se ha demostrado una importante variaciónanual de su incidencia. que cause una caída prematura de acículas, pero Muchas acículas infectadas por L . sulcigena se inparece probable que los árboles muy infectados pue- fectan Y colonizanpor Hendersoniaacicola (ver den tener una caídatemprana, especialmente en este), especialmente en la parte inferior de la copa condiciones de stress. (Mitchell et al., 1976) durante el otoño del primer MILLAR año, Y L . sulcigena no llega a fructificar;las acículas se hacen quebradizas y se rompen a menudodejando en el árbol un trozo verde.Algunos años las acículas Lophodermella sulcigena (Rostrup) infectadas por L . sulcigena se colonizan sectorialHohnel mente por Lophodermium seditiosurn,en cuyo caso (Sinónimo: Hypodermella sulcigena [Rostrup] Tuel patógeno primariotampoco fructifica; las acículas beuf) se mantienen en la rama Y L . seditiosum fructifica en el otoño y verano siguientes. Es eficaz el control L . sulcigena causa empardecimiento y caída prequímico con fungicidas a base de zinc o de cobre, maturade lasacículas de Pinus mugo, P . nigra aunque probablemente no sea económico, debido a no ascocarpos, lo que debe aclararse, así como el papel de las conidias. Se necesitan especialmente a estudiossobre los factoresquepermiten L . seditiosum colonizar las acículas a partir de infecciones latentes y causar asíenfermedades graves.
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Capítulo 14
que durante el período de infección las acículas están creciendo y se necesita tratar con frecuencia. MILLAR
Lophodermella conjuncta (Darker) Darker (Sinónimo: Hypodermella conjuncta Darker) L . conjuncta infecta a pinos de dos acículas causando caída prematura de las acículas de dos años o más. La infección de las acículas de primer año, o más viejas, se manifiesta inicialmente por bandas amarillo brillantes en las que están inmersos los ascocarpos pequeños pardos; posteriormente todo el área infectada empardece, y cuando están secos y cerrados los ascocarpos se ven condificultad. El período entre infección y maduración de los ascocarpos varía desde 12 meses en Escocia a 19 meses en Suiza o 24 meses en Finlandia. La caída de acículas no es tanpronunciada como enel caso de L . sulcigena y debido a que las de primer año permanecen verdes, no parece probable que tenga lugar ninguna reducción significativa del crecimiento del árbol. El tratamiento con zineb a las nuevas hojas reduce la incidencia de L . conjuncta (CM1 658). MILLAR
Lephodermium conigenum Hilitzer es frecuente en toda Europa en pinos de dos acículas, infectando a las acículas verdes sin causar daños significativos (CM1 565; Minter & Millar, 1980). L. pini-excelsae S. Ahmad es un patógeno débil de los pinos de cinco acículas (CM1 785) y Meloderma desmazierii (Duby) D a r k e r lo e sd e P .s t r o b u s (CM1569). L. juniperinurn (Fr.) de Not. es frecuente en enebro, pero su parasitismo es dudoso (CM1 797). Lirula macrospora (R. Hartig) Darker (sinónimo: Lophodermium rnacrosporum [R.HartiglRehm) Y Lophodermium piceae (Fuckel) Hohnelinfectana las acículas de las piceas, pero sólo son patógenos débiles (CM1 794; Boutin, 1983). Lirula nervisequia (Fr.) Darker (sinónimo: Hypodermella nervisewia [Fr.] Lagerb.) causa en Europa una caídade acículas de Abies alba con importancia local (CM1 783).
Didymascella thujina (E.Durand) Maire (Sinónimo: Keithia thujina E. Durand) D . thujina forma apotecios pardorojizos que se hacen pardo opacos al secarse Y que contienen ascosporas pegajosas, incoloras, posteriormente pardas,
desigualmente bicelulares. D . thujina sólo causa daños importantes a Thuja plicata, aunque también se ha señalado sobre Chamaecyparis lawsoniana; no afecta a Thuja standishii ni a sus híbridos F1 con T. plicata. D. tsugae (Farlow) Maire causa en Escocia una enfermedad similar, pero poco importante, a Tsuga canadensis. El hongo se encuentra en la mayor parte de Europa Y en América del Norte (mapa del CM1 149). Causa una seca de acículas que es muy grave en plantas de vivero; en áholes adultos sólo tiene importancia como fuente de infección a los viveros. Las hojas afectadas empardecen y mueren a partir de abril, Y en cada escama foliar se forman de uno a tres apotecios por d e b ~ de o la epidermis, que se los abre dando lugar a una solapa escuamiforme; apotecios viejos se secan dejando depresiones redondas pequeñas. Normalmente afecta poco a los plantones jóvenes, pero puede destruir gran parte del follaje de los plantones de segundo año y de trasplantes. Las ascosporas se liberan de mayoa octubre a HR superiores al 90% y temperaturas de 12" C o más. Inverna mediante ascosporas liberadas en otoño Y por apotecios que se forman en esta estación, pero quemaduran y liberan sus ascosporas a la primaverasiguiente; estasascosporas invernantes liberadas en primavera infectan a las nuevas hojas. Las plantas afectadaspor D . thujina se hacen pequeñas y enanizadas y muchas mueren; en algunas áreas la enfermedad hace difícil el cultivo de plantas de Thuja plicata. La infección a vivero puede reducirse cultivando el material rotativamente en distintos viveros distantes 2-3 km de otras plantas de Thuja (Pawsey, 1963); si aun así hay infección debetratarsehastatres veces con cicloheximida (Burdekin & Phillips, 1970) o hasta doce veces con triadimefon, benomilo o mancozeb (Mathon, 1982). PHILLIPS
Potebniamyces pyri(Berk. & Broomel Dennis (Sinónimos: P o t e b n i u m y c e sd i s c o l o r [Mouton & Sacc.] Smerlis, Phacidiella discolor [MOW ton & Sacc.] Potebia, P. pyri [Fuckell Windlmayr) (Anamorfo: Phacidiopycnis malorum Potebia) p . pyri forma ascocarpos inmersos, gelatinoso-carnosos, pseudoparenquimatosos,negros, recubiertos por una capa violeta, cuyo himenio se expone por ruptura de la capa estromática superior. LasaSCOSporas son ovoides, hialinas o raras veces pardas, no septadas O con uno o dos septos transversales. LOS picnidios euestromáticos son inmersos, uni O multiloculares, con conidias elipsoides formadas en fia-
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Ascomycetes V lides enteroblásticas. P . p y r i ataca a peral, manzano, membrillero y especiesde Crataegus. Es un patógeno muy frecuente de membrillero y peral. Se describió por primera vez en Bélgica y se ha señalado en la URSS (Ucrania, Moldavia), Alemania, Reino Unido, Hungría, Noruega y probablemente se encuentre en otros países de Europa del Norte Y Central. P . pyri es un parásito facultativo que infecta a brotes, ramas, ramas principales y troncos de frutales (Fig. 60). Puede penetrar por heridas o por brotes pequeños muertos; el área muerta de tejido tiene forma irregular y aparece colapsada y pardo rojiza; si se anilla un brote o una rama mueren las partes distales permaneciendo unidas las hojas secas; en troncosy ramas principales se forman chancros perennes. También causa podredumbres pardas de frutos. Los picnidios euestromáticos se desarrollan durante todoel año inmersos enla corteza y producen numerosas picniosporas; los apotecios se desarrollan desde septiembre en adelante inmersos en la corteza muerta. La infección comienza en primavera y continúa a lo largo del verano. El hongo inverna en forma de micelio en el tejido del huésped o en forma de picniosporas y ascosporas. El período de incubación es de unas4-5 semanas. Las pérdidas (muerte de ramas, podredumbre de frutos) son en general moderadas, pero en los años 1960-70 se ha señalado enalgunos países (URSS, Moldavia, Hungría) una extensión importante del patógeno con pérdidas considerables (Popushoi, 1971; Vajna, 1971). En Hungría los principales factores que favorecen la extensión del patógeno y la gravedad de la en-
Fig. 60. Chancro de peral debido a Potebnicrrnyces pyn'.
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fermedad son aquellos desfavorables para el huésped. Las principales medidas preventivas son una disposición adecuada de la plantación Y un manejo apropiado (riego,fertilización, etc.).Lasramas muertas deben eliminarsey quemarse. Los chancros perennes pueden curarse con preparaciones fungicidas para tratar heridas conteniendo captafol o benomilo. Se necesitan más datos sobre la incidencia en la enfermedad de factores ecológicos. VAJNA
Rhabdocline pseudotsugaeSydow R . pseudotsugae forma ascocarpos de 3X0,3 mm que se abren por una hendidura mostrando el himenio pardoanaraqiado(posteriormente, pardo). Las ascosporas largas, pegajosas, con extremos ligeramente dilatados, se hacenbicelulares tras la descarga; una de las células es pardo oscura con pared gruesa (CM1 651). El hongo está limitado a especies de Pseudotsuga. En el abeto de Douglas ( P . menziesii, el único huésped importante) las variedades caesia y glauca (los abetos deDouglas grises y azules) son muchomás susceptibles que la forma verde var. viridis; incluso en las poblaciones de las vars. caesia y glauca se encuentran individuos resistentes. R . pseudotsugae está muy extendido en toda Europa y en América del Norte (mapa del CM1 52) Y recientemente se haseñalado en Australia. Causa caída de acículas. La infecci6n se empieza a manifestar en otoño, cuando aparecen manchas amarillo pálido de 1-2 mm de diámetro, sobre todo en el envés de las hojas; posteriormente las manchas se hacen pardo rojizo o pardo amoratado y en ellas se observan en mayo, junio o principios de julio los ascocarpos maduros alargados con sus aperturas en forma de hendidura. Normalmente la enfermedad sólocausa problemas en árbolesde hasta 30 aiios de edad y es rara en vivero. Las ascosporas se liberan desde mayo en adelante y se adhieren a las acículas jóvenes; sólo infectan cuando la HR es vecina al 100% Y las temperaturas están entre 1 y 15" C; el crecimiento dentro delas acículas tiene lugar durante todo el verano y los síntomas resultantes aparecen en otoño. En los árboles gravemente afectados delas variedades susceptibleslas aciculas caen rápidamente, aunque en otros caen de forma más gradual a lo largo de todo el año. Sucesivas defoliaciones graves anuales puedendetener el crecimiento del árbol y producir su muerte, de ahí que,'en muchas áreas sólosea posible el cultivo, a.cualquier escala, de la variedad verde, más resistente. En América del Norte el abeto de Douglas
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Capítulo 14
cultivado como árbol deNavidad puede llegar a no ser comercializable debido a esta enfermedad. En los bosques sólo puede controlarse la enfermedad cultivando la variedad verde resistente. En los árboles de Navidad se obtiene un buen control con benomilo (Morton & Miller, 1982). PHILLIPS
Rhytisma acerinum (Pers.) Fr. (Anamorfo: Melasmia acerina Lév.) R . acevinum ataca a especies de Acer (CM1 791). En Europa la más afectada es A. pseudoplatanus, aunque también se encuentra sobre A . campestre, A . platanoides y A . negundo; en Amércia del Norte ataca a muchas otras especies de Acer. Se conocen distintas cepas de R . acerinum y una, a veces separada como R . pseudoplatani Müller, sólo se encuentra sobre A. pseudoplatanus. Causa la enfermedadllamadamanchaalquitranada; aparece en junio o julio en forma de manchas pálidas, hidrópicas, en las haces de las hojas, que posteriormente aumentan, amarillean, y en las que se forma rápidamente un gran estroma negro, redondo, con superficie exterior brillante, que se desarrolla en y bajo las células epidérmicas; cada estroma crece hastaque tieneunos 15 mm de diámetro y aparece ligeramente realzado sobre la superficie de la hoja. En el centro del estroma se desarrollan de junio a agosto pequeños espermogomios redondeados que liberan sus espermatias por poros redondos. Luego se forman ascocalpos alargados, a veces ramificados, que irradian en torno al área espermogonial vieja; el desarrollo de los ascocarpos no se ha completado a la caída de l a hoja y continúa a lo largo del invierno. En enero o febrero seforman ascas y las esporas se liberan en abril o mayo a lo largo de hendiduras largas en el ascocarpo, y tiene lugar la infección de las hojas jóvenes. L a sd e f o l i a c i o n e ss u c e s i v a sd e b i d a s a R . acerinum pueden debilitar a los árboles jóvenes, especialmente en el vivero, pero enlos árboles adultos los daños causados por el hongo son despreciables. A pequeña escala la infección puede evitarse recogiendo y quemando en otoño las hojas infectadas; si es necesario puede tratarse la planta de vivero con un fungicida cúprico o con alguno de 10s ditiocarbomatos empezando a tratar al hinchado de yemas, cuando empiezala infección (Wittmann, 1980). PHILLIPS
Rhytisma punctatum (Pers.) Fr. es una especie
Si-
milar. más bien infrecuente, que se encuentraa ve-
cessobre Acerpseudoplatanus, en el queforma grandes lesiones foliares negras, formada cada una por otras menores. R. salicinum (Pers.) Fr. causa la mancha alquitranada de los sauces; es frecuente en Escandinavia, porejemplo. Ascodichaena rugosa Butin (anamorfo: Polymorphumquercinum [Pers.] Chev.; sinónimo: P . r u g m u m Hawksw. & Punith.) causa un escamado negro de la corteza del haya; aunque se ha considerado a menudo como un saprofit0 de la corteza, se ha demostrado que puede atacar a la capa de felógeno (Butin, 1983); los picnidios acumulados forman una costra negra, y las babosas dispersanlas conidias al alimentarse; la enfermedad no tiene importancia económica. Colpoma quercinum (Pers.) Wallr. (anamorfo: Conostroma didymum [Fautrey & Roum.] Moesz) forma pordebajo de la corteza delos brotes derobles ascocarpos estrechos coriáceos, que se abren por una hendidura longitudinal mostrando el himenio amarillo claro; es frecuente en brotes muertos y ocasionalmente causa una muerte progresiva de poca importancia. Cryptomyces maximus (Fr.) Rehm es un patógeno más bien raro de las ramas y brotes de sauces, en los que forma cojinetes estromáticos negros en forma de ampolla.
Naemacyclus minor Butin (Sinónimo: Cyclaneusma minus Di Cosmo et al.) N . minor causa en todos los continentes caída de acículas de pinos de dos, tres y cincoacículas Y parece ser máspatogénicoque N . niveus (Pers.) Sacc., con el que se ha confundido enel pasado. LOS apotecioscortosconcolores, sin clípeo,son muy característicos por la manerade abrirse por dos solapas bien definidas. Los picnidios son POCO evidentes (CM1 659, 668). En algunas áreas causa una caída de acículas grave, tanto en viveros como en plantaciones, mientras que en otras zonas parece de importancia secundaria respecto a otros hongos que atacan a las acículas. Las ascosporas infectan a las aciculas de primer año y más viejas de Pinus SU[vestris, tanto en primavera como en otoño, Y 10s síntomas normalmente aparecen un año más tarde; inicialmente son manchas verde pálido que luego amadlean y se desarrollan dando lugar a bandas pardas transversas sobre acículas amarillas; en esas bandas se desarrollan los picnidios por debajo de 10s estomas, seguidos de uno o varios ascocarpos en cada banda; en el otoño de su segundo año caen las acículas infectadas. Los ascocarpos pueden formarse en las acículas unidas a la rama, aunque con mayor frecuencia se forman en la hojarasca.
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Ascomycetes V
Los datos de plantaciones y de experimentos de inoculación sugieren que algunos árboles son resistentes al patógeno. En Nueva Zelanda, en experimentos preliminares, no se han infectado plantones de dos años y medio de P . radiata, aunque s í se infectaron estaquillas enraizadas de dos aiíos; sin embargo en Escocia (Karadzic, 1981) Y en los USA (Kistler & Merrill, 1978) se han infectado con facilidad plantones y plantas jóvenes deP . sylvestris. En los USA el hongo se controla eficazmente en campo con mancozeb; en Nueva Zelanda resultan eficaces dodine, anilazina y benomilo.
CALICIALES Coniocybe pallida (Pers.) Fr. (sinónimo: Roesleria hypogea Thiim & Pass.) es uno de los hongos que causan podredumbre de pie en vid; es menos frecuente que Armillaria melles y que Rosellinia necatrix, y se encuentra principalmente en la RFA, al este de Francia y Austria. Puede identificarse por la presencia en la madera muerta de carpóforospequenos, de l cm de alto, que parecen clavos. En general se considera un parásito débil que se encuentra sólo en suelos arcillosos húmedos.
MILLAR
HELOTIALES
PEZIZALES
Rhizina undulata Fr.
Botrytis allii Munn.
(Sinónimo: R . irzflata [Schaffer] Quélet) R . undulata forma apotecios castanos o color chocolate, huecos, conectados al suelo por estructuras rizomórficas blancas, huecas (CM1 324). Está limitado a coníferas, de las que ataca a muchas especies y causadaños especialmentea Picea sitchensis, aunque tambiénafectaa otras piceas,a especies de Pinus y de Larix y en ocasionesal abeto de Douglas y a especies de Abies y de Tsuga. Se encuentra en la mayor parte de Europa del Norte y Central, en Norteamérica y en Africa del Sur. R . undulata causa la enfermedaddenominada 'muerte en grupo'. En las áreas denueva plantación mueren rodales de árboles; en los árboles más viejos, de la altura de una pértiga, el follaje se hace escaso y puede desprenderse bruscamente, aumenta la formación de piñas, y sobre eltronco las lenticelas se ensanchan y exudan resina; en este estadio muchas de las raíces del árbol están ya muertas, y si se separa la corteza muestran lesiones redondeadas que a menudo se unen produciendo grandes áreas de tejido muerto. Los árboles infectadosmueren pronto, mientras continúa el crecimiento centrífugo del hongo dando lugar a grupos de árboles muertos en superficies que pueden alcanzar 0,l ha; estosgrupos pueden posteriormente ensancharsemucho por efecto del viento. El hongo sólo se desarrolla en lugares en que ha habido fuegos, normalmente los que se hacen cuando se aclaran las plantaciones o cuando se queman la vegetación y los restos de devastado al preparar el terreno para replantar. Sólo coloniza en suelos ácidos y en presencia de raíces de coníferas jóvenes (Jalaluddin, 1967). R . undulata ha causado a veces en el pasado pérdidas graves que en la actualidad se evitan fácilmente prohibiendo hacer fuegos en plantaciones de coníferas. PHILLIPS
Descripción básica B . aNii probablemente sea idéntico a la especie descrita anteriormente como B . aclada Fres. Los conidióforos son pequeños (menos de l mm de alto), compactos, y aparecen en céspedes densos sobre hojas y bulbos; individualmente tienenun Único tallo que produce una cabeza de fiálidas ramificadas con conidiasunicelulares, estrechas y elipsoidales (711 X.5-6 pm). El pequeño tamaño de las esporas le distingue de 3 . squamosa que tiene un hábito similar pero esporas mayores(IO-14x69 pm); los conidióforos cortos de ambas especies las distinguen de Botryotinia fuckeliana, que tiene un conidióforo 'de hasta 2 mm de alto, muy ramificado. Huéspedes
.B.allii ataca a la mayoría de los cultivares de cebolla Icausando podredumbre de cuello en los bulbos alrmacenados; también son susceptibles el chalote y e1 ajo; el puerro Y algunas líneas de A . fistulosum (cebolleta) son moderadamente resistentes durante todos los estadios de desarrollo; se ha observado resistencia de plántulas en A . schoenoprasum (cebollino) Y en ciertas especies silvestres deAllium. Distribución geogrLifica allii se encuentra sobrecebolla en todoel mundo (Maude, 19831, Pero los problemas que causa son rnayores en climas templados (mapa del CM1 169).
B.
EfPrmedad
Laenfermedad, conocida como podredumbre de cuello, sólo se hace evidente cuando las cebollas
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han estado almacenadas durante ocho semanas o más; típicamente las partes superiores delos bulbos afectados son blandas a la presión, y si se quitan las hojas escamosas externas pardas aparece unamasa negra de esclorocios que rodeanlos tejidos del cuello (Fig. 61); cada esclerocio es de hasta 5 mm de diámetro; a veces bajo los esclerocios se extiende un moho grisque producelos conidióforos; el hongo invade las vainas carnosas hacia abajo causandoun empardecimiento de los tejidos afectados, que se hacen granulares y tienen un aspecto 'cocido'; los bulbos muy enfermos se pudren y aparecen cubiertos porel moho gris queesporula. Los lados o bases de los bulbos rara vez aparecen atacados; sin embargo si las escamas protectoras membranosas se rajan antes o durante la recolección, puede haber ataques por estas hendiduras. La infección en el cuello y el desarrollo de los esclerocios ené1 distingue a esta enfermedad de la podredumbre blanca (Sclerotium cepivorum),que produce un moho blanco en las raíces y base de los bulbos, en los que se encuentran los esclerocios del hongo, negros Y diminutos (0,3-0,5 mm).
internos del cuello de la cebolla, creciendo hacia abajo por ellos hasta invadir los tejidos de almacenamiento y causando así la podredumbre de cuello. Ya que el patógeno no produce síntomas en las hojas, durante muchos años no se detectó la importancia de la semilla infectada en la biología de la enfermedad, lo que actualmente está claro (Maude &L Resley, 1977). Una fuente secundaria de inóculo es el suelo contaminado. Aunque los esclerocios persisten hasta dos años en suelo limo-arenoso no estéril al cabo de seis meses no son capaces de producir conidióforos, sin embargo probablemente pueden asegurar la supervivencia del patógeno desde el final del cultivo hastael principio del siguiente. Las fuentes de inóculo del suelo pueden ser muy importantes cuando las cebollas se cultivan en rotaciones cortas o de forma continua en la misma parcela. Otras fuentes deinóculo, como porejemplo pilas de cebollas o los puentes de infección debidos al solape de los cultivos de otoño y de primavera, también pueden perpetuar la enfermedad en algunas zonas (Maude, 1983). Importancia económicu
La podredumbre de cuello es la principal enfermedad de las cebollas en las zonas templadas del mundo; al principio de los años setenta la enfermedad no se podía controlar enGran Bretaña y se señalaron en algunos almacenes pérdidas superiores al 50%; pérdidas de igual magnitud se han señalado en muchos países (Maude, 1983). Los veranos frecos y lluviosos, que facilitan la producción y diseminación de esporas y la infección de hojas, favorecen la enfermedad. Fig. 61.
Podredumbre de cuello de cebolla debida a Botrytis allii.
Epidemiologíu
En Europa la fase transmitida por semilla tiene la máxima importancia en el inicio de los ataques de la enfermedad; el hongo invade durante la germinación el extremo del cotiledón desde las cubiertas seminales y crece hacia abajo en la hoja, esporula en las partes necróticas de la hoja cotiledonar y las conidias se liberan infectando los ápices de las nuevas hojas verdaderas de estaplanta y de las vecinas; este ciclo se repite según se van formando hojas nuevas y mueren las viejas hasta que el hongo infecta a lashojas que se continúan en los tejidos
Control
Puede prácticamente eliminarse tratando la semilla de cebolla con benomilo, que erradica la infección transmitida por semilla. En el Reino Unido la enfermedad se controla hasta un nivel aceptable de menos del 5% cada año cultivando cebollas en rotaciones amplias (tres-cuatro años entre cultivos) a partir de semillas tratadas comercialmente con benomilo (1 g m. a./kg de semilla) o con mezclas benomilolthiram (1 g m. a. de cada fungiciddkg de semilla) y cosechando directamente los cultivos que maduran y que se secan posteriormente a 30" C en flujo de aire (Maude, 1983). En el Reino Unido no se utilizan métodos de control en campo, pero en la RFA la eficacia através del control por tratamiento de semillas se aumenta tratando el cultivo una vez conbenomilo justo antes de que se produzca la
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Ascom!icetes V muerte de las hojas. Para impedir que el patógeno penetre a partir de fuentes secundarias es importante evitar puentes, como suelo contaminado, o el paso de cultivo a cultivo por solape de los cultivos para producción de bulbo y de semilla. Siempre que sea posible deben utilizarse rotaciones de más de dos años y los campos de cebollasdebendistanciarse unos de otros no menos de 300 m. MAUDE
Botryotinia fuckeliana (de Bary) Whetzel (Sinónimo: Sclerotiniafuckeliana [De Bary] Fuckel) (Anamorfo: Botrytis cinerea Pers.) Descripcicin básica Botryotinia se diferencia de Sclerotinia por tener una médula esclerotial más compacta, gelatinizada y un anamorfo en Botryds. El teleomorfo puede encontrarse en el campo, aunque predomina el anamorfo Botrytis cinerea. Los esclerocios varían de forma y tamaño, pero normalmente son al menos de 3 mm de diámetro; para que se produzcan apotecios se necesitaun periodo de almacenamiento en frío; los tallos de los apotecios llegan a 3 cm de longitud y a 1-2 mm de grueso; los discos son cóncavos, pardo amarillentos y de hasta 8 mm de diámetro. Las ascasson cilíndricas,las ascosporas elipsoidalesafusiformes, de 9 - 1 5 ~ 4 - 7 p m ,y uninucleadas. Los conidióforos son más o menos rectos, ramificados, pardos, pero más pálidos cerca del ápice; las ramas terminalesproducenconidias lisas, unicelulares, obovales o elipsoidales, hialinas a pardo claroo, en masa, pardo grisáceo; de media miden 10X7,5 p n , aunque aparecen variaciones amplias (CM1 43 1). B . cinerea es una especie agregada que podría corresponder a distintos teleomorfosen Botryotinia. Jarwis (1977) y Coley-Smith et al. (1980) han descrito muchos aspectos de la biología de las especies de Botrytis.
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Distribucicin geogrcifica
B. fuckeliana se encuentra en todo el mundo, pero principalmente en áreas templadas Y subtropicales; las temperaturas muy altas impiden su desarrollo. Podredumbre gris de la vid Edermedad
Una de lasenfermedades más importantes causadas por B . fuckeliana es el moho gris de la vid o podredumbre gris de las uvas (Cartel, 1970; Galet, 1977), que aquí se trata por separado como un ejemplo tipico (otros huéspedes se desarrollan en la sección siguiente). El hongo ataca principalmente al racimo, aunque también a cualquier parte verde de la vid, que es susceptible durante todoslos estadios de desarrollo. B . fuckeliana puede destruir por completo las inflorescencias antes de la floración o atacar el tallo o a sectores individualizados; tras la floración las corolas marchitas tienden a quedar prendidas en los racimos en desarrollo sirviendo como base saprofitica para la infección de los peciolos de las uvas o del pedúnculo del racimo, llevando a caída de los frutos en formación; trasel envero y durante la maduración las uvasse infectan directamente o a través de heridas y muestran una podredumbre blanda característica con una esporulación conídicaabundante (podredumbre gris). Puede atacar a las partes herbáceas dela vid desde el principio de la estación; las yemas y brotes jóvenes infectados se necrosan y se secan; al final de mayo-principio dejunio algunas hojas muestran grandes manchas necróticas decolor pardo rojizo y contorno irregular, a menudo en el borde de la lámina; sin embargo este daño no tiene importancia práctica. AI final de la estación los pámpanos que no han llegado a madurar ni a lignificarse totalmente a lo largo del verano son atacados fácilmente y muestran un emblanquecimiento en la superficie con esclerocios negros característicos o manchas grisáceas de conidias. Epiderniología
Huéspedes y especializacicin B . fuckeliana es un parásito inespecífico que ataca a un amplio número de especies vegetales (hortícolas, ornamentales, cultivos extensivos, frutales) especialmente anuales; también ataca a plantulas de árboles forestales. Puede comportarse como patógeno Y como saprofito. Aunque entre los aislados existen variaciones notables de morfología cultural Y de agresividad, no se ha encontrado especialización respecto a huésped.
La infección está muy influida por las condiciones climáticas (Bulit & Dubos, 1982). En particular la pluviometria y la HR afectan a todos los estadios del desarrollo, mientras que la temperatura, aunque menos importante, también es significativa. B . fuckeliana puede invernar en forma de esclerocios formados en los sarmientos a partir del otoño, también puede persistir como micelio en cavidades de la corteza o en yemas durmientes. En primavera, en tiempolluvioso y suave, los esclerocios y mi-
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celios esporulan produciendo conidias; el máximo de esporulación de los esclerocios tiene lugar desde mediados de abril a final de mayo y se supone que este inóculo es el responsable de las infecciones tempranas a los racimos jóvenes y a las hojas. La lluvia y el viento dispersan las conidias dentro de y entre viñedos. La presencia de inóculo transportado por el viento se correlacionacon el momento de esporulación de los esclerocios y , posteriormente (tras el envero y durante la maduración), con la presencia de infección abundante en las uvas susceptibles. El óptimo térmico parala germinación de conidias es de 18" C; la germinación en agua se estimula mucho por la presencia de distintos solutos orgánicos (azúcares, aminoácidos,ácidos orgánicos); la germinación puede tener lugar en ausencia de agua si la HR sobrepasa el 90%; sin embargo en la práctica la infección tiene lugar en una relación estrecha con los efectos del agua y la temperatura: a IS-20" C debe haber agua durante al menos I5 h; la temperatura mínima de infección está en torno a los 8" C, pero en ese caso el período en que la superticie de la planta debe permanecer mojada debe exceder las IS h. Tanto las conidias como el micelio pueden infectar directamente a los tejidos susceptibles, pero las heridas naturales o artificiales facilitan la entrada. Para atacar a tejidos verdes en crecimiento activo debe colonizar previamente, como base, sustratos saprofíticos como pueden ser distintos fragmentos de restos vegetales, tales como las corolas marchitas o secciones de hojas o peciolos quequedanprendidos en los racimos al madurar éstos. Todos los cultivares de vid sonsusceptibles al ataque aunque existen diferencias de reacción que se han relacionado con la compacidad de los racimos, el grosor o la anatomía de la epidermis de la uva y la composición química de ésta (presencia de antocianinas y de otros compuestos fenólicos; Nyerges et al., 1975). Se sabetambién que la vid produce fitoalexinas (viniferinas) en cantidades que pueden relacionarse con la resistencia relativa de distintos cultivares (Langcake & McCarthy, 1979); además de las diferencias genéticas inherentes las uvas son más o menos susceptibles según su estadio fisiológico: antes del envero la infección es infrecuente, excepto si hay daños físicos (Bulit & Lafon, 1977); por el contrario las uvas maduras se infectan muy fácilmente tanto por conidias como por micelios. Importancia económica LOS ataques de B . fi~ckelianacausan dos tipos de daños: el primero es esencialmente Cuantitativo: las
producciones se reducen por una disminución del número de racimos (debido a podredumbre del pedúnculo) y de la cantidad de mosto que puede obtenerse delos que quedan; el segundo es cualitativo: la podredumbre gris altera la calidad del vino produciendo aromas y características de mala vinificación, cuyo efecto es que el vino sea inestable y no pueda sufrir una maduración larga, especialmente en caso de vinos tintos. En circunstancias especiales sobre ciertos cultivares, B . fuckeliana actúa como 'podredumbre noble' aumentando la permeabilidad de la epidermis de las uvas intactas, de forma que el jugo se concentra, a lo que acompañan cambios químicos, que son la base delos famosos vinos de Sauternes en Francia y Tokays en Hungría.
Control
El control de la podredumbre gris depende de medidas culturales profilácticas y de tratamientos químicos (Agulhon, 1973). El desarrollo de la enfermedad aumenta en viñedos con un follaje denso y tupido, lo que puede evitarse escogiendo patrones menos vigorosos y limitando la fertilización nitrogenada; las uvas deben mantenerse bien ventiladas y al sol, lo que puede conseguirse con sistemas de poda y dirigido adecuados. Senecesita protegercontra cualquier agente que pueda producir heridas en las uvas (especialmente los lepidópteros Eupoecilia ambiguella y Lobesiabotrana) y cualquier tratamiento dirigido contra otras plagas debe actuar en lo posible contra B . fuckeliana o al menos no favorecerle. Con frecuencia es necesario tratar, y los tratamientossólopueden serde tipopreventivo. En Francia se basannormalmente en el denominado programa standar: tratamiento A: al final de la floración y principio de cuajado de fruto; tratamiento B: justo tras el cierre del racimo; tratamiento C: al envero; tratamiento D: a las 3-4 semanas antes de la vendimia. En la actualidad se dispone de fungicidas específicos (del grupo de las dicarboximidas), especialmente vinclozilina e iprodione. El equipo debe garantizar un buen recubrimiento de las uvas. El control químico puede verse complicado por aparición de cepas resistentes a fungicidas como benzimidazoles y dicarboximidas; la resistencia a los Primeros está actualmente tan extendida y es tan persistente que los benzimidazoles han llegado a ser prácticamente ineficaces contra B . fuckeliuna. La resistencia a las dicarboximidas es menos persistente Y Su
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Ascomycetes V distribución aún está limitada (Pommer & Lorentz, 1982); las cepas resistentesparecen ser menos competitivas que las sensibles, y podría haber buenas perspectivas parael manejode estosfungicidas para evitar presiones selectivassobre las cepas resistentes. Trabajos recientes realizados en Francia (Molot et al., 1983) han llevadoa desarrollar un modelo matemáticodel‘potencialdeinfección’de B . fuckeliarra que simula el curso de las epidemias sobre vid; esto ha dado buenos resultados en la predicción de riesgos de podredumbre gris y toma de decisiones en cuanto a necesidad de tratamientos. A lo largo de varios años se ha obtenido un buen control consólo dos o tres delos normalmente cuatro tratamientos del programa standard. Otros trabajos se dirigen a utilizar el hongo antagonista Trichoderma harzianum Rifai como agente de control biológico (Dubos et al., 1978); se han obtenido resultadosprometedores, especialmente en estrategias que combinan el antagonista con tratamientos químicos normales.Por último debe subrayarse que, con tal de que no haya problemas locales de resistencia a dicarboximidas, las medidasde control contra la podredumbre grispuedenaplicarsecon un éxito considerable y son totalmente compatibles con la producción de vinos de alta calidad. Las pérdidas reales debidas a B . fuckeliana en los viñedos son, por tanto, bastante bajas. Ataques a otros huéspedes
Enfermedad B . fuckeliana produce en otros huéspedes una podredumbre blanda(podredumbre gris), marchitez súbita o lesiones pardas. El hongo infecta alas plantas casi exclusivamente a partir de tejidos colonizados muertos o senescentes o a través de heridas; puede causar muerte de plántulas en pre y postemergencia (ornamentales, hortícolas, árboles forestales); en tallos y pecíolos aparecen lesiones pardas que se extienden lentamente por los tejidos del tallo (p. ej., en hortícolas como tomate, pimiento, berenjena o pepino, guisante, judía verde, garbanzo o en plantas ornamentales de arriates o de invernaderocomo begonias,claveles, crisantemos, cinerarias, ciclamen, fucsia, geranio, poinsetia, rosa, violeta africana o tradescantia). Sobre las hojas se desarrollan lesiones pardas, a veces hidrópicas, que se extienden con rapidez, especialmente en condiciones húmedas (P. ej., en lechuga, hierba del canónigo). En flores causamanchados (p. ej., en freesia) Y marchiteces (P. ej., en clavel, crisantemo y
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en numerosas plantas dejardín). Enmuchos cultivos hortícolas se destruyen las yemas de flor. También infecta con mucha frecuencia a frutos (fresa,Rubus, quisante, judía verde, tomate, pimiento, manzana, pera); típicamente produce unapodredumbre blanda que se extiende con rapidez, sobre todo en frutos blandos como la fresa; una excepción es la infección de los frutos de tomate apartir de conidias, que lleva a la formación de pequeñas lesiones localizadas rodeadas normalmente de un halo amarillo; excepto en este tipo de ataque el hongo esporula con abundancia en todas las partes infectadas, especialmente en los tejidos blandos. Puede haber infecciones latentes o quiescentes en distintos frutos, por ejemplo, fresa, frambuesa y manzana: el hongo penetra en los tejidos jóvenes o poco después de la floración, pero la colonización posterior de los tejidos no tienelugar hasta la maduración. Por último B . fuckeliana puede causar también podredumbres blandas de hortalizas almacenadas (col, alcachofa, cebolla, patata, remolacha, zanahoria). Epidemiología
El hongo sobrevive principalmente sobre restos vegetales infectados; aunque ciertos aislados producen esclerocios in vitro, no se conoce bien su papel en vivo; puede infectar a la semilla, lo que no parece ser importante*. La principal fuente de inóculo son conidias dispersadas por viento y lluvia (salpicaduras); las alternancias de HR elevadas y bajas parecen favorecer la liberación de conidias; recientemente se ha demostrado que las conidias transportadas por el viento pueden sobrevivir durante períodos largos sobre pétalos de flores cultivadas en invernadero; en condiciones de alta humedad, que llevan a la formación de una película hídrica sobre estos pétalos, las conidias germinany el hongo penetra.Losrestosvegetalescolonizadospor B . fuckeliana tambiénpuedendispersarse por el viento y la lluvia Y constituyen la base de un inóculo saprofítico importante que se adhiere a las superficies mojadas de las plantas. Importancia económica
Las pérdidas se deben amuerte deplántulas, muerte de partes vegetales por encima de las lesiones de
*Una excepción es el lino, que se infecta fácilmente enel estadio de plántula por B . fuckeliana transmitido por semilla; el hongo produce lesiones naranjas en el cuello y puede secar Y matar las plántulas. En este caso es eficaz tratar a la semilla.
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tallo y a la destrucción de frutos, que a menudo se considera como la causa de pérdidas más importante. El hongo puede extenderse con rapidez en una amplia gama de temperaturas, incluso en almacenes refrigerados.Normalmente, B. fuckeliana es en toda Europa la mayor causa de pérdidas en invernaderos. Control Hasta hacepoco se utilizaban principalmente thiram y zineb, que en la actualidad se han sustituido por los fungicidas descritos en la sección de podredumbre gris de la vid, y también por diclofluanida, tolifluanida y clortalonilo. Los mismos problemas de resistencia a fungicidas descritos en la vid se originan en otros cultivos; de hecho, y dada la falta de especificidad de huésped, las cepas resistentes pueden extenderse fácilmente de un cultivo a otro. En los invernaderos se recomienda utilizar thiram, diclofluanida, clortalonilo o captan cuando la presión de infección es baja, y sólo utilizar en condiciones de muy alta presión de enfermedad uno o dos tratamientoscon dicarboximidas. En fresas de producción continua deben utilizarse como máximo cuatro tratamientos con dicarboximidas. Importancia en investigución En el caso de B . f i ~ k e l i a n r rno destaca como dominante ningún aspecto específico a investigarpero, debido a su importancia global y a la facilidad con la que se puede cultivar y obtener conidias, ha tenido importancia en una amplia gama de t r a b ~ o s que tratan de casi cualquier aspecto de patología vegetal. VERHOEFF; B U L l T & DUBOS
Botrytis fabae Sardiña Descripción básica B. fubue se distingue de otras especies de Botrytis por lo limitado de su gama de huéspedes, su patogeneicidad sobre Vicia y el tamaño de las conidias; so10 hay otra especie de Botrytis, B . cinerea (anamorfo de Botryotiniafitckeliana), queinfectea V . f a b a ; B . f a b a e produce siempre, tanto in vivo como in vitro, conidias mayores que B. cinerea (Harrison, 1983) y normalmente es más patogénico. NO se conoce teleomorfo. Huéspedes Las plantas huéspedes son Vicia faba Y V . sativu.
Distribución geogrújka Se encuentra en todo el mundo, donde se cultiven habas. Enfermedad B . fabue es un patógeno virulento que causa la geiía de las habas (Gaunt,19831, infectando todas las partes aéreas dela planta. En condiciones secas el hongo permanece durmiente en el huésped o crece sólo lentamente, entonces la enfermedad se caracteriza por la presenciade manchas más o menos circulares. herrumbrosas a pardo oscuro o grises, de hasta varios mm de diámetro, en hojas, pétalos y vainas, y alargadas en los tallos; un Único foliolo puede tener en cada superfice cientos de lesiones. En condiciones lluviosas o húmedas el hongo se extiende rápidamente tanto inter como intracelularmente, produciendo enzimas pectolíticas y fitotoxinas no enzimáticas; las lesiones ennegrecen,aumentande tamaño y coalescen llevando a una quema destructiva (Fig. 62); a esto sedenomina el estadio agresivo de la enfermedad: la mayoría de las hojas caen y los tallos se inclinan causando la caída de las plantas; el hongo esporula sobrelos tejidos muertos. En condiciones alternativamente húmedas y secas pueden formarse anillos concéntricos al empezar y parar el crecimiento de las lesiones; este tipo de lesiones se distinguen de las causadas por Ascochytafabae por la ausencia de picnidios. Cuando B. fabaese ha establecidobien, en los tejidos del tallo se forman esclerocios negros de 0,5-4,0~0,5-1,0 mm. Aunque B . f a b a e infecta también a V . sativa (veza común) causando lesiones de hoja y tallo de pardo pálido a pardo, no se ha estudiado mucho sobre este cultivo.
Epidemiología B. fabae inverna principalmente como esclerocios en tallos de haba secos; en condiciones ambientales húmedas y suaves los esclerocios producen conidias que se dispersan por el viento y pueden infectar a las habas; los esclerocios no sobreviven en el suelo durante períodos largos y a menudo están parasiBain. (Harrison, tados por Gliocladiumroseum 1979); alternativamente el patógeno puede invernar en lesiones sobre rebrotes de habas, enlesiones SObre plantas dehabasde siembraotoñal O sobre V . sativu que, además de cultivarse, aparece con frecuencia como mala hierba (Harrison, 1979); en condiciones húmedas el hongo esporula en las lesiones.
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Ascomycetes V
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Fig. 62. Lesiones debidas a Borrytis f u h o r , no agresivas (izquierda) y agresivas (derecha), sobre haba.
Durante la estación vegetativa la enfermedad se extiende dentro de u n cultivo, y de una parcela a otra, por conidiasque pueden permanecer infectivas tras haber sido transportadas por el viento a largas distancias (Harrison, 1983). Una conidia basta para iniciar una lesión (Wastie, 1962);para que tenga lugar la infección se necesita una HR de al menos 85-90%, aunque no se necesita condensación de agua (Harrison, 1984); a una HR de menos del 70% las lesiones no aumentan de tamaño pero el índice de expansión es directamenteproporcional a la HR entre el 70 y el 100%. Si la HR es deal menos 80-90%, se producen conidias dependiendo de las otras condiciones. El desarrollo del hongo y el progreso de la enfermedad pueden tener lugar en un intervalo amplio de temperaturas (3-28" C), siendo 15-20" C el óptimo para la mayoría de los procesos ontogenéticos. Aunque B . fabae seencuentrafrecuentemente en las partidas comerciales de semilla no se ha demostrado de forma concluyente que la geña de las habas setransmita de esta forma (Sode & Jpgensen, 1974), ya que normalmente el patógeno muere duranteelalmacenamiento de la semilla o sobre la epidermis del tallo y raíz de la plántula tras la siembra, sin causar síntomas de la enfermedad. A veces se producenmicroconidias cuyo papel no está claro. Importancia económica LOS daños al cultivo dependen en gran parte del momento en quela enfermedad pasa afase agresiva,
si esta tiene lugar; si este estadio aparece antes del llenado de vainas puede destruir la cosecha porcompleto, pero si la enfermedad permanece en fase no agresiva la pérdida de tejido fotosintético sólo causa una pérdidade producción pequeña(Williams, 1975). Si la enfermedad no aparece hasta después de que las vainas se hayan llenado por completo no afecta a la cosecha. En los países mediterráneos las pérdidas parecen ser mayores que en los países menos ciilidos del norte de Europa. En Escocia la enfermedad raras veces llega a ser agresiva (Harrison, 1981).En los países más septentrionaleslos cultivos de siembra otoñal se ven más afectados que los de siembra primaveral; los cultivos de siembra densa son más favorables al desarrollo de la enfermedad que aquellos en los que el aire puede circular libremente. C80ntrol Para controlar la geña de las habas se utiliza normalmente benornilo o carbendazima, aunque se encuentran cepas de B . fabae tolerantes a estos fungicsidas. Se obtiene una protección adecuada conun tratamiento aplicado cuando las flores empiezan a ab'rirseseguido de un segundo tres semanas después; sin embargo el momento y la frecuencia de las pulverizacionespara un control óptimo de la enfermedad puede variar considerablemente según las condiciones climáticas y los síntomas que se encuentren; alternativamente puede obtenerse un buen control con dos a cinco tratamientos quincenales de clortalonilo. El inóculo y los riesgos de
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epidemias importantespueden reducirse atendiendo a la higiene, especialmente por laeliminación eficaz de restos de un cultivo previode haba,quemándolos o enterrándolos. Todos los cultivares comerciales de haba son al menos moderadamente susceptibles a la geña; se realizan esfuerzos de mejora para aumentar la resistencia. Durante la planificación de las medidas de control debe considerarse la posibilidad de pérdidas importantesdebidas al uso deequipos pulverizadores transportados en tractor, especialmente en cultivos altos, y deben considerarse tratamientos desde el aire. Importancia en investigación Se han realizado estudios detallados del papel de las fitolexinas en la resistencia, tanto a B. fabae como a B . cinerea; las diferencias de patogeneicidad para el haba de estas dos especiespueden explicarse en gran parte en relación con el metabolismo mucho más rápido de las fitolexinas por parte de B. fahue que por parte deB . cinerea; estos trabajos han sido revisados por Mansfield (1982). HARRISON
Botryotinia convoluta (Drayton Whetzel (anamorfo: Botrytisconvoluta Whetzel & Drayton) causapodredumbre de los rizomas de iris, extendiéndose hasta lashojas que amarillean, se marchitan y mueren. Las partes aéreas de la plantase cubren de una masa de conidióforos y conidias. En la superficie de los rizomas y en el suelo aparecen esclerocios característicos, negro brillantes, retorcidos. Los rizomas heridos son especialmente susceptibles a la infección. La enfermedad se ha señalado en varios países europeos (Gerlach, 1971). HARRISON
Borryorinia draytoni(Buddin & Wakef.)
Seaver (Anamorfo: Sotrytis gladiolorum Timmermans; sinónimo: B . gladioli Kleb.)
B . draytoni causa la enfermedad más extendida Y destructiva del gladiolo. En la parte superior del cormo aparecen lesiones pequeñas, pardas, hundidas; exceptosi se almacenan a altatemperatura con buena ventilación estos cormos sepudren Y pueden destruirse ensu totalidad, aunque a veces los tejidos externos permanezcan firmes; la textura esponjosa característica del cormo en pudrición ha originado elnombre de‘podredumbre esponjosa’para este
estadio de la enfermedad. Tras la plantación el patógeno se extiende a la base delas hojas y los tallos amarillean y pueden morir; sobre el tejido necrótico el hongo esporula y la enfermedad se extiende por conidias transportadaspor el viento, de 8-16x58 prn, que causan lesiones en hojas y flores por lo demás sanas. Las lesiones foliares son pardas y las de las flores son incoloras, con aspecto hidrópico; estas lesiones pequeñas, más o menos circulares, se expanden en condiciones de humedad elevada. Cuando se infectan las flores la enfermedad se conoce como mancha de los pétalos, y a menudo hace que las flores carezcan de precio. El patógeno se desarrolla desde el cormo madre al hijo (Scangerla, 1956) e inverna en forma deesclerocios de 1-9 mm de sección sobre cormos o en el suelo o en forma de micelio sobre los cormos, hojas y tallos muertos. El riesgo de infección puede reducirse prestando una atención cuidadosaa la higiene del cultivo si se cultivan gladiolos en años sucesivos. La enfermedad se puede controlar tratando los cormos con fungicidas (Jacob, 1969) o sumergiéndolos en agua caliente. Las pulverizaciones a hojas y flores con ditiocarbomatos, con clortalonilo o con captan dan un buen control de la fase delesiones a hojasy pétalos. La enfermedad afecta también a freesia, iris y especies de Ixiu. HARRISON
Botrytis elliptica (Berk.) Cooke es un patógeno de azucenas muy extendido, que puede causar daños importantes en condiciones estivales húmedas. Son susceptibles muchas especies de Lilium, entre ellas Lilium cundidum, L . longiflorum, L . speciosum, aunque otras, comoL . regale, sean más resistentes. Normalmente, al principio la enfermedad aparece en las hojas como manchas pardo grisáceo a anaranjado con halo verde amarillento, pero también puede infectar ayemas, floresy tallos. En las partes viejas de las plantas pueden aparecer esclerocios, los b u l b o s . a u n q u en os o nf r e c u e n t e se n B. galanthina (Berk. & Broome) Sacc. causa podredumbre gris de distintas especies de Galanthus; la enfermedad parece ser más frecuente en los países menos cálidos del norte de Europa, en los que en algunas estaciones puedeproducir la muerte demacizos completos de Galanthus; los tallos se cubren de conidióforos, a menudo bajo la nieve, que les dan un aspecto aterciopelado, y el hongo se extiende hasta el bulbo, que se pudre;probablemente la principal fuente de infección sean los esclerocios de los bu1bosenfermos.B. hyacinthiwesterd. & v. Beyma causa el quemado delos jacintos, que se ha señalado al aire libre en Inglaterra y Holanda; en los tejidos
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Ascomycetes V infectados se producen esclerocios de 1-2 mm de diámetro y conidias que se dispersan porel viento; también se encuentraen BClgica sobre Lilium regale y en Holanda sobre especies de Muscari.
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consisten en la eliminación de lasplantas que tengan síntomas primarios, en evitar la introducción de restos vegetales en el sueloy en utilizar rotaciones de al menos tres años entre los cultivos de bulbos de narciso. HARRISON
Botryotinia narcissicola(Gregory) Buchw. (Anamorfo: Botrytis narcissicola Kleb.) B . narcissicola causa enmohecimiento de especies de Narcissus. B . narcissicola y B . fuckeliana inducen lesionessimilares a partir de las cuales se aislan con facilidad; el tamaño y forma de sus conidias son parecidos y la mejor forma de distinguir ambas especies es por el tamaño Y la distribución de sus esclerocios cuando se cultivan sobre agar; los esclerocios de B . narcissicola son menores (12 mm de diámetro), de una forma esférica más peculiar, y se distribuyen más regularmente sobre el medio que los de B . fuckeliana (O’Neill & Mansfield, 1982). El enmohecimiento es una de las enfermedades más importantes de los narcisos trompeta y otras especies del género Narcissus, especialmente en los cultivos bisanuales durante la segunda estación, y se encuentra en toda Europa. Los Galanthus también se han señalado comosusceptibles. Los bulbos de narciso con esclerocios producen hojas con lesiones pardo oscuras en el extremo,y a lo largo de los bordes de las hojas se encuentran lesiones con frecuencia, lo que da lugar a hojas falciformes típicas; normalmente en una planta aparecen varias hojas infectadas. En las yemas florales las lesiones se encuentran con menos frecuencia, aunque en algunas ocasiones no llegan a emerger los tallos. Los síntomas de infección secundariason podredumbres pardo oscuro que se desarrollan en los extremos de los tallos florales y en las hojas rotas tras la recolección de las flores, lesiones pardas en las bases de hojas Y tallos Y punteados pardo herrumbre en hojas y flores. Los esclerocios se encuentranen las hojas y tallos florales que se necrosan y en las escamas de los bulbos. Probablemente las principales fuentes de inóculo sean bulbos infectados y esclerocios que permanecen en el suelo; lasconidias, producidas sobretejido necrótico, no llegan normalmenteacolonizar los tejidos sanos (O’Neill & Mansfield, 1982); sin embargo los tejidos senescentes o heridos, como los de hojas rotas o extremos de tallos florales, pueden invadirse fácilmente y a partir deellos el hongo progresa hasta el cuello del bulbo; los bulbos muy infectados pueden pudrirse. Las medidas de control
Botrytispaeoniae Oudem. se ha señalado sobre peonías en Dinamarca, Inglaterra, Italia, Alemania, Polonia y Escocia, y puede causar podredumbres en condiciones húmedas; a menudo la enfermedadaparece en las partes subterráneas, originándose de esclerocios invernantes o de hifas desde los patrones; el hongo si: extiende invadiendo tallos y hojas, en los que produce lesiones pardo grisáceas sobre las que en condiciones húmedas se producen conideas infectivas; en el tejido infectado se desarrollan los esclerocios, que invernan en tallos muertos y que, a no ser que esténbajo el suelo, producen conidias en la primavera. Botryotinia plyblastis (Gregory) Buchw.(anamorfo: Botrytis polyblastis Dowson) causa quemados de narcisos; las ascosporas infectan las flores, en las que producen manchas y marchitez. Lasconidias producidas en los tejidos muertos causan lesiones foliares, Y al morir las hojas al final de la estación se forman grandes esclerocios de hasta 1,s cm de longitud,queinvernan en los restos vegetales dando lugar durante la primavera a apotecios Y a ascosporas. El hongo se distingue fácilmente de B . narcissicola y de B . fuckeliana por susconidiasexcepcionalmentegrandes, de 30 a 60 pm de diámetro.Algunos cultivares, p. ej. Grand Solei1 d’Or, son especialmente susceptibles a la enfermedad, mientras otros,comoCarlton, Golden (Moore, Harvest y King Alfred,sonresistentes 1949). Botryotinia p r r i (v. Beyma) Whetzel (anamorfo: Botrytis byssoidea J. Walker; sinónimo: Botrytis porri Buchw .) causa podredumbre de cuello y bulbo de cebolla, pero en Europa es menos frecuente que B . allii Y que B . squamosa (mapa del CM1 165);también se ha señalado en el Reino Unido como causa delesiones pardas en el área blanca de las hojas del Puerro y es un patógeno frecuente y de importancia económica en Finlandia sobre puerros almacenadosenrefrigeración(Tahvonen, 1980); el tratamiento con benomilo o con metil-tiofanato de los puerros antes de la recolección reduce los daños en almacén. Botryotinia squamosa Viennot-Bourgin(anamorfo: Botrytissquamosa J. Walker) se ha señalado en varios países europeos, en los que causa manchas blanco amarillento en las hojas de las cebollas y necrosis en los ápices foliares (Tichelaar, 1966); si las hojas permanecen mojadas las lesiones se expanden causando una podredurn-
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Capítulo 14
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bre de hojas en la que puede morir toda la planta; sobre las lesiones se producen conidias y el hongo inverna en forma de esclerocios en los bulbos y en restos de cosechas. Puede atacar también a ceboIletas, aunque normalmente el daño a este cultivo se limita a lesiones en la parte blanca de las hojas; debe subrayarse queB . allii (ver éste) es mucho más destructivo que B. squamosa o que B. porri.
tadas pierden su valor comercial. Se obtiene cierto control tratando con mancozeb o captafol antes de plantar. En el campo se utilizan ditiocarbomatos de zinc y manganeso, y recientementevinclozolina, iprodione o procimidiona. Se recomienda dar un tratamiento con benomilo en los casos de ‘manchado’ de los tallos florales. VERHOEFF
HARRISON
Botrytís tulipae Lind B. tulipae tiene conidiúforos más o menos rectos, ramificados alternativamente, principalmente en la región apical. Sonpardos, más pálidos cerca del ápice. Lasconidias son hialinas,I O X 17 ,urn, con ampliasvariaciones,peromayoresquelasde B. fuckeliana, y a menudo se producen escasamente. Los esclerocios tienen forma irregular, son pequeños, de aproximadamente 1 mm de diámetro, y negros a pardo negruzco. B. tulipae se encuentra principalmente sobre especies deTulipa y raramente sobre especies de Lilium. Se ha señalado en Europa, América del Norte, Argentina, Japón, Australia y Nueva Zelanda. En las partes aéreas se forman dos tipos diferentes de lesiones (Price, 1970). El ‘manchado’ se refiere a lesiones pequenas, blanco amarillentas, que no se extienden y que se forman normalmente tras períodos cortos de humedad elevada; el ‘quemado’ se refiere a lesiones que se expanden y se forman en condiciones prolongadas de alta humedad; estas lesiones son grisáceas, ligeramente deprimidas, y en el centro producen conidióforos con conidias. En los bulbos se forman lesiones de tamaño variable que a veces producen esclerocios; éstos se producen también sobre las hojas y tallos floralesen pudrición (Doornik & Bergman, 1974). Las infecciones empiezan a partir de esclerocios que se encuentren en el suelo o en bulbos; desde estas lesiones se desarrolla tras la plantación el micelio sobre las escamas del bulbo. De los bulbos infectados se desarrollan que hojas y tallos florales infectados con lesiones producenconidiasque se dispersan por viento y lluvia. El micelio se extiende hastalos bulbos de las hojas con lesiones de ‘quemado’:puede desarrollarse directamente desdelos bulbos parentales alas escamas de la progenie. Para el desarrollo de la en10-15” C. fermedadson óptimastemperaturasde Los bulbosinfectadospuedenproducir tallos deformados que llevan a una disminución del número de flores. Los bulbos infectados y las flores infec-
Gloeotinia granigena (Quélet)
Schumacher (Sinónimos: C. temulenta [Prill. & Delacr.] Wilson et al., Phialea temulenta Prill. & Delacr.) ( A n a m o r f o : Endoconidiurn temulenturn Prill. & Delacr.) C . granigena tiene un ciclo vital algo parecido al de Claviceps purpurea (ver éste). En las semillas infectadas seforman apotecios queliberan ascosporas que en el momento de la floración infectan por el estigma a los ovarios de gramíneas (especialmente de Lolium spp.); lasconidias,formadas como un mucus sobre la superficie de la semilla, pueden extender la infección a las flores adyacentes; por último, las semillas infectadas, al cosecharse, son ‘ciegas’, es decir, no son capaces de germinar si la infecciún tempranahadestruido el embrión. Las semillas ciegas están arrugadas y recubiertas por debajo de las glumas de un depósito pardo céreo de conidias secas. La enfermedad se describió originalmente sobre centeno, siendo tóxico el grano infectado para el hombre y el ganado (Viennot-Bourgin, 1949). La enfermedad está muy extendida, y en ocasiones esimportante, en el nortedeEuropa (mapa del CM1 348), así como en Francia, Alemania y Europa Oriental; las condiciones lluviosas y frescas en el momento de la floración, que permiten la formación de apotecios y la infección por ascosporas, favorecen la enfermedad (O’Rourke, 1976). En condiciones lluviosas durante el verano tuvo lugar una epidemia inusual en Holanda (Tempe, 1966). Tieneespecialimportancia en cultivos de ballico para producción de semilla. El almacenamiento de la semilla durante dos años, o su tratamiento con agua caliente, eliminan al hongo.Paraimpedir la formación de apotecios pueden utilizarse distintos fungicidas; también se ha comprobado que la fertilización nitrogenada reduce la infección, más bien por su efecto sobrela planta que sobre la formación de apotecios. La mejora de la resistencia (en el ballico perenne S24) ha dado buenos resultados. CARR & SMITH
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Ascomycetes V
Moni/iniafructigena (Aderhold& Ruhl.) Honey ex Whetzel ( S i n ó n i m o : S c l e r o t i n i af r u c t i g e n a hold & Ruhl.) (Anamorfo: Monilia fructigena Pers.)
Ader-
M . fructigena está muy relacionado con M. laxa, con el que comparte muchas características y del que se puede diferenciar por una combinación de rasgos secundarios (ver M. laxa). Es la causa más frecuente de podredumbre de fruto en los huertos de calidad y causa síntomas característicos de POdredumbre parda con pústulas conídicas erumpentes, a menudo en círculos concéntricos. Los huéspedes principales son manzano, peral, ciruelo, membrillero y cerezo; afecta menos a melocotonero, albaricoqueroy nectarino. En los cultivares susceptibles la infección se extiende hasta los brotes jóvenes, causando chancroslocales y marchitez de los ramos en crecimiento; las pérdidas continúan tras la recolección, pero su importancia disminuye alaumentarelperíododealmacenamiento. M. fructigena se encuentra en todas las zonas de fruticultura de Europa,Asia, Africa del Norte y partes de Sudamérica. M . fructigena inverna principalmente en los frutos momificados que permanecen unidos al árbol o han caído al suelo. Durante la primavera y el verano del ado siguiente,si la humedad es adecuada, se forman esporodoquios sobrela superficiede lasmomias, desde los cuales el viento y los insectos transfieren las conidias a los frutos jóvenes;la infección inicial siempre tiene lugar por heridas, normalmente por insectos, lesiones de moteadoo puntos de dados pero es posible la extensión subsiguiente por contacto entre frutos adyacentes. Ladispersión secundaria se debea nueva producción de conidias en los frutos nuevamente afectados, que puede tener lugar ya a los siete días trasla infección. Las infecciones a brotes sonmenos frecuentes,pero pueden dar lugar a un medio adicional de invernación. El fruto cosechado pone un punto final al ciclo de la enfermedad e invariablemente falta el teleomorfo. Las pérdidas debidas a la podredumbre parda son muy aparentes para el agricultor, pero en raras ocasiones merecen tomar medidas específicas de control; en general afecta más a los cultivares tempranos, pero la mayoría de los frutos enfermos son los que en cualquier caso se rechazarían por otras razones, como rozaduras o daños de insectos y pájaros. Aparte de evitar plantar cultivares muy susceptibles en áreas en que la enfermedad sea predominante, hay pocas medidas de control dirigidas específicamente contra la podredumbre parda. Los
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fungicidas que seutilizan para el control sistemático de las enfermedades foliares, al reducir la cantidad de inóculo producido, dan un control colateral que normalmente basta en la práctica. Las perspectivas de mejorar para la resistencia son limitadas, al menos en el manzano, ya que la mayoría de los cultivares resistentes son del tipo de producción para sidra, con características de fruto no deseables para consumo directo. M . fructigena se ha utilizado mucho como un patógeno modelo en estudios del papel en la patogénesis de las enzimas que degradan la pared celular y de su inhibición por compuestos fenólicos de la p l a nem t nae c a n i s m dor ees s i s t e n c i a (Byrde & Willetts, 1977). ARCHER
Monilinia laxa (Aderhold& Ruhl.) Honey ex ?Nhetzel (Sinónimos: Sclerotinialaxa Aderhold & Ruhl; S. cinerea [Bonorden] Schroter) (Anamorfo: Monilia laxa [Ehrenb.] Sacc.)
Descripción básica En cultivo el micelio es hialino al principio, pero al envejecer las colonias desarrolla una costra estromática oscura irregular que corresponde al estroma más masivo (fruto momificado) que se encuentra en la naturaleza. Las hifas áreas en cultivo, y los grupos de esporodoquios en los frutos, se hacen zonados en respuesta a la iluminación diurna. Las macroconidias monilinioides típicas sonovoides o alimonadas y se encuentran en cadenas ramificadas agrupadas en esporodoquios ligeramente de color gris de humo (cf. blanco crema a pardo muy pálido en el caso de M . fructigena). M . laxa se puede distinguir de las especies próximas M . fructigena y M . fructicola en base a su gama de huéspedes, al color de las pústulas conídicas jóvenes, a la forma de ramificación de los tubos germinativos conídicos, a las características de las colonias y a los patrones de proteínassolubles (Byrde & Willetts, 1977; Willetts et al., 1977). M. fructicola (Winter) Honey, que afecta principalmente a Prunus en América del Norte Y Australasia, no se encuentra en Europa y se consideraunorganismosujeto a cuarentena (EPPO 154).
Huéspedes La gama de huéspedes estálimitada a las Rosaceae; en Europa los principales cultivos a los que infecta
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Capítulo 14
son manzano, peral, melocotonero y nectarino, albaricoquero, ciruelo, cerezo, guindo y almendro. Especialización de huésped La infección a las flores del manzanose ha adscrito a la f. sp. mali Wormald sensu Harrison; estaforma no ataca naturalmente a otros huéspedes y las otras cepas de M . laxa no atacan normalmente al manzano (Wormald, 1954). La f. sp. mali se diferencia también de la M . laxa típica en sus características culturales enciertos medios, en su capacidad de segregar grandescantidadesde polifenoloxidasa (Wormald, 1954) Y en el zimograma para poligalacturonasa (Willetts et al., 1977). Distribucidn geogriCJca M . laxa está muy extendida en las áreas frutícolas de Europa, excepto en el extremo norte, donde no se ha señalado: se encuentra también en todo el mundo en las zonas templadas y subtropicales (mapa del CM1 44). EnfPrmedades M . laxa causa principalmente una marchitez de flores en perales y frutales de hueso; la infección se extiende a menudo causando seca de brotesy chancros, especialmente en los frutales de hueso. M . laxa f. sp. mali causa en manzano síntomas similares. La infección directa al tejido joven de los ramos da lugar a una forma de la enfermedad de 'marchitez de ápices', que aparecegeneralmente en ciruelo. M . laxa causa tambiénpodredumbres de fruto (podredumbreparda) en los frutales de hueso, que puede ser importante; el hongo produce la muerte de las células y el tejido empardece y, aunque se M . fructigena causa mantiene firme,seablanda; también una podredumbre parda de los frutales de hueso, y en el mismo árbol pueden encontrarse ambas especies causando pérdidas; en general ni M . laxa ni su f. sp. mali producen podredumbre de pera o manzanas. En Europa M . laxa se identifica fácilmente por la producción de cojinetesgrises de conidias monilioides en el fruto, floreso dardos infectados, ya que la e s p e c i es i m i l a r a q u ín os ee n c u e n t r a M . fructicola. En general M . laxa es más bien un patógeno de flores y brotes que de frutos. Epidemiología M . laxa inverna comomicelio en chancrosy dardos infectados (excepto en la f. sp. mali) o en frutos
momificados. Produce conidias en condiciones ambientales húmedas en invierno o primavera: esporula con facilidad a temperaturasbastante bajas, p. ej. 10" C. Las conidias infectan por el estigma y el estilo a las flores abiertas; posteriormente en la estación las conidias producidas por el inóculo invernante o en las infecciones recientes a flores pueden infectar a los frutos recién cuajados o en desarrollo de las especies dePrunus. Las conidias pueden dispersarse por el aire o el agua o s e r transportadas por insectos atraídos a los frutos infectados o dañados. La infección por conidias tiene lugar casi siempre a través de heridas, pero también puede haber una dispersión secundaria de micelios desde un fruto infectado aotro que esté en contacto. En ciruelo puede tener lugar la infección directa a hoja. El teleomorfo se ha señalado muy ocasionalmente en Europa y tiene una importancia despreciable en el ciclo vital normal de M . laxa. Importancia econcimica Varíamucho de estaciónaestación y de zonaa zona. En las primaveras lluviosas la infección a flores en los frutales de hueso puede ser importante y a veces se han señalado pérdidas de alrededor del 50% de los tirsos (Byrde& Willetts, 1977);Sarejanni et al. (1952) han senalado daños importantes a flores de almendro, y en 1951 la destrucción de toda la cosecha de albaricoques cerca de Atenas debido a infección aflor. M . laxa fs. mali puede causar daños a manzano en plantaciones localizadas, las que corren más riesgos son las que están en puntos muy húmedos (p. ej., en colinas o cerca del mar). Byrde & Melville (1971) han señalado en un ensayo de control en fruto realizado en 1968 una media de 16 dardos infectados por árbol, en árboles infectados naturalmente y sin tratar. Se tiene poca información sobre las pérdidas a fruto debidas a M . laxa, quizá en parte debido a que M . fructigena está también implicado en la podredumbre parda de los frutos de hueso. Control Se dispone de una gama de fungicidas normalmente eficaces contra M . laxa. Entre los compuestos generadores de carbendazima, la carbendazima propiamente dicha, el benomilo y el metil-tiofanato han resultado muy eficaces; en el grupo de las dicarboximidas son muy eficaces vinclozolina, iprodione y procimidona. Sin embargo, con ambos grupos de compuestos, la aprición de variantes resistentes del patógeno constituye un problema,especialmente
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Ascomycetes V con los generadores de carbendazima a los que ha aparecido ya resistencia tanto en M . laxa como en M . fructicola, y en este último los aislados resistentes son taneficaces biológicamente como las formas sensibles (Gilpatrick, 1982). Los fungicidas anteriores, captan, captafol, clortalonilo,ditianon y azufre, dan a menudo un control parcial; triforina es un fungicida útil que puede colaborar a evitar los problemas de resistencia. El uso de cultivares resistentes tiene cierta importancia. Byrde & Willetts (1977) señalan los cultivares de frutales de hueso y de pepita que muestran cierta resistencia; sin embargo ninguno es inmune y muchos de los cultivares parcialmente resistentes no son adecuados para su cultivo comercial debido a limitaciones en producción o calidad. En el control de M . laxa es importante la higiene general, que incluye la eliminación y destrucción de los frutos momificados y de los dardos infectados. También es útil el control de los insectos vectores para limitar la infección de frutos cuando serealiza de forma adecuada. Importancia en investigacicin
A diferenciadelasespeciesrelacionadas, M . fructicola y M . fructigena, M . laxa se ha utilizado poco en investigación como un patógeno modelo, lo que puede reflejar en parte la mayor importanciaeconómica a escalamundialde M . fructicola y la facilidad de obtener manzanas (a diferencia defrutosde hueso) para trabajarcon M . fructigena. Sin embargo, Willetts eral. (1977)han comparado los zimogramasdelasenzimasde M . laxa que degradan la pared celular con los de las especies relacionadas, y Byrde & Willetts (1977)han especulado sobrela posible relación de estaespecie con una posible forma ancestral ‘monilinioide’ de Sclerotinia.
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obligadamente heteroico, que formalas conidias sobre hojas de Vaccinium uliginosumy los ascocarpos sobre frutos de Ledum palustre. Ovulinia azaleae Weiss, el agente causalde necrosis de los pétalos de azalea, produce localmente daños en estaciones Iluviosas (Wormald, 1954).
Sclerotinia borealis Bubak & Vleugel (Sinónimo: M y r i o s c l e r o t i n i ab o r e a l i s bak & Vleugel] Kohn)
[Bu-
S. borealis ataca durante el invierno a cereales y
gramíneas pratenses (Fig. 63). Su distribución geográfica está limitada a las partes septentrionales de los países nórdicos, la URSS, Japón y América del Norte, y regiones que tengan un clima invernal extremadamente estable y frío con una cubierta prolongada y seca de nieve. Rara vez tienen lugar ataques importantes en localidades con menos de cinco-seis meses de cubierta denieve; en las regiones que tienen más de unos seis meses cubiertos porla nieve el patógeno se considera como uno de los mohos rivales más importantes, que causa siempre daños graves. Tras la fusión de las nieves en primavera la enfermedad aparece como rodales desnudos con plantas muertas o moribundas, cubiertas de un micelio escaso blanco grisáceo.Sobre o dentro deltejidoinfectado se formanesclerociosblanco grisáceo, posteriormentenegros, subglobosos a ovales, alargados, aplastados, o de forma irregular, de 2-8x 1-4 mm de diámetro. La germinación de los esclerocios tiene lugar durante el final del otoño. La esporulación depende de temperaturas moderadamente bxias (óptimo de unos 9” C) y condiciones de exceso de humedad. La principal fuente de inóculo son ascosporas que se dispersan a las plantas vecinas antes de que caigan las nevadas permanentes; también puede tener lugar la infección por creci-
BYRDE
Otras varias especies relacionadas de Monilinia se encuentran comopatógenos secundarios quecausan en general síntomas de manchado de hoja. M . johnsonii (Ell. & Ev.) Honey (sinónimo: Sclerotinia crataegi Magnus) se encuentra sobre Crataegus; M . linharfiana (Prill. & Delacr.)Buchw., sobremembrillero, y M . mespili(Schel1enberg) Whetzel, sobre níspero.Varias especies,entre ellas M. vaccinii-corymbosi (Reade) Honey, M. urnula (Weinmann) Whetzely M. baccarum(Schroter)Whetzel, atacan a especies de Vaccinium, dando lugar a bayas momificadas. M . ledi (Nawaschin) Whetzel tiene el valor como curiosidad de serun ascomiceto
Fig. 63. Esclerocios de Sclrrofiniu borealis en hojas infectadas de Phleum praiense.
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Capítulo 14
miento micelial directo a tejidos de huéspedes predispuestos, aunque probablemente esto tenga una importancia secundaria en el desarrollo de la enfermedad. Los esclerocios enterrados enel suelo pueden sobrevivir durante varios años. El hongo está bien adaptado alascondiciones existentes bajo cubierta denieve: el crecimiento miceliar tiene lugar desde -6" C, con un óptimo a 36" C; a -3 y O" C la capacidad de crecimiento es del 55 y 80%, respectivamente, delóptimo. Los factores de predisposición son nevadas tempranas en otoño o cubiertas prolongadas de nieve seca sobre suelo sin helarse o ligeramente helado, y suelos ácidos. Deben evitarse fertilizaciones nitrogenadas excesivas o fertilizaciones desequilibradas, particularmente las que se aplican tarde en la estación. Los fungicidasaplicados al final del otoño, antes de que nieve, p. ej. quíntozeno, pueden controlar la enfermedad. Existe gran variación de resistencia entre los distintos cultivares: los cultivares nórdicos con buena resistencia al frío son normalmente menos susceptibles que los de procedencia meridional; la resistencia del huésped se supone que es inespecífica y cuantitativa,gobernadapor distintosgenes, cada uno con un pequeño efectoaditivo. Se han desarrollado métodos de laboratorio para ensayos a gran escala de resistencia en el material de mejora.
Sclerotinia gladioli Drayton (Sinónimo: Strornatinia gladioli [Drayton] Whetzel)
S.gladioli es el patógeno más frecuente de los gladiolos, que causa una podredumbre seca. Está muy extendido en toda Europa. Los tallos empiezan a amarillear poco después de la emergencia y posteriormente empardecen y mueren; en este momento las partes subterráneas de la planta se encuentran ya muy infectadas. En los tejidos infectados, a menudo cormos y raíces, aparecen esclerocios negros diminutos de 0,l-0,3mm de sección. El hongo penetra enel cormo por la base delas escamas foliares, produciendo anillos pardo negruzco; en el resto del cormo también aparecen manchas. Estas lesiones suelen crecer dando lugar a una podredumbre seca extensa. La enfermedad se introduce al plantar cormos levementeinfectados. El hongo crece por el suelo e infecta a los cormos vecinos sanos. S . gladioli puede sobrevivir en el suelo durantemuchos años.Son huéspedes alternativos Acidanthera, Crocus, freesia,narciso, mondretia y Galanthus. Las medidas de control incluyen tratar los cormos con agua caliente, pulverizarlos con thiram, destruir las plantas infectadas y esterilizar el suelo con bromuro de metilo o con dicloran. HARRISON
ARSVOLL
Sclerotinia homoeocarpa F. Bennett Sclerotinia bulborurn (Wakker) Rehm S. bulborurn causa el mucus negro de los jacintos,
aunque también ataca a otras plantasbulbosas como anémona, Chionodox, Crocus,Fritilaria, Iris, Muscari, Narcisus, Scilla y tulipán. La enfermedad se ha señalado ocasionalmente en Inglaterra y en Irlanda,donde antiguamente causaba pérdidas importantes. Las bases de los bulbos de los jacintos se pudren de forma que las hojas se separan con facilidad; las escamas externas del bulbo suelen pudrirseporcompleto mientras que las internasse quedan delgadas y gris oscuro; elmicelio blanco del interior delbulbo da lugar a esclerociosde 5-20 mm de longitud que ennegrecen al envejecer. Losbulbos muy infectados se desintegran en el suelo, dejando los esclerocios intactos; éstos producen micelio infectivo y sobre éI, en la estación siguiente, apotecios y ascosporas. La enfermedad se controla eliminando las plantas infectadas y el suelo que las rodea, esterilizando el suelo infestado o tratando las plantas con procimidona. HARRISON
S.hornoeocarpa causa 'dollar spot'decéspedes (CM1 618). El hongo produce en cultivo láminas estromáticas negras crustosas en vez de esclerocios verdaderos, y raras veces sehan visto los apotecios. Algunos autores (Compendio de la APS) no consiSclerotinia, sino deran que sea verdaderamente una que más bien corresponde a una o incluso a varias especies distintas de Lanzia y10 Moellerodiscus. La importancia de la enfermedad es máxima en América del Norte, donde ataca a muchas especies de céspedes; en Europa se ha señalado en el Reino Unido y en Holanda, especialmente sobre Fesluca rubra. En el césped normal aparecen rodales cloróticos irregulares de 2-15 cm de diámetro; en los greens de golf las manchas tienentípicamente el tamaño de un dólar. El hongo se extiende en condiciones húmedas por crecimiento miceliar de hoja a hoja y persiste como estromas. La enfermedad es más grave en céspedes que han sufrido stresses hídricos o nutricionales. Secontrola fundamentalmente mediante un buen manejo; pueden resultar eficaces muchos fungicidas (los preparados a base de mercurio o cadmio, los benzimidazoles, etc.). En
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Ascomycetes V Américadel Norte se conocen poblacionesresistentes a fungicidas específicos (Warren et al., 1977) que pueden corresponder en parte a distintas especies. CARR & SMITH
Sclerotinia minorJagger
s. minor
está muy relacionado con S. sclerotiorurn aunque taxonómicamente sean distintos,hay mucho solape entre las enfermedades causadas por ambos organismos. S. minor tiene esclerocios menores (0,5-2,0 mm de diámetro) y raras veces forma apotecios. La infección depende del contacto deesclerocios con tejidos de huéspedes susceptibles, que se infectan por germinación micelogénica. El síntoma clásico es la ‘caída de lechuga’, caracterizada por una infección de la base del tallo, marchitez de las hojas inferiores y colapso progresivo de toda la planta. Aparte de reducir el énfasis sobre las ascosporas como inóculo, lo que se dice de S. sclerotiorum debe considerarse comoaplicable también a S. minor. y,
ARCHER
Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) de Bary
(Sinónimos: S. libertiana Fuckel, Whetzelinia sclerotiorium [Lib.] Korf & Dumont)
Descripción básica
El hongo crece rápidamente en cultivo produciendo un micelio algodonoso blanco, abundante, en el que se desarrollan esclerocios negros de hasta 1 cm de diámetro, con unasuperficie ligeramente punteada, que a menudo exudan gotitas de líquido en atmósferas saturadas. En hipocótilos de Phaseolus vulgaris se han descrito dos tiposmorfológicamente distintos de hifas (Lumsden & Tow, 1973): hifas infecciosasintercelularesanchas(diámetromedio 17 pm) orientadas predominantemente en paralelo al eje longitudinal del hipocótilo, que se forman al principio, apareciendo despuésel segundo tipomorfológico: hifas que se ramifican con un diámetro medio de 8,5 pm y que se desarrollansubapicalmente a partir de lashifas de infección, se ramifican abundantemente y penetran en el huésped inter e intracelularmente. En las colonias viejas se forman a menudo microconidias fialídicas unicelulares cuyo papel en el ciclo vital, si es que lo tienen, no se ha aclarado, aunque en distintas ocasiones se ha su-
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puesto que pueden funcionar como espermatidas Y se ha señalado sugerminación in vitro. No hay macroconidias. Los esclerocios tienen germinaciónmiceliogénica y carpogénica; en el primer caso dan lugar a hifas vegetativas y en el segundo, a apotecios que tienen forma de copa, son pardoamarillentos, de hasta 10mm de diámetro, sobre un tallo cilíndrico liso que se origina del esclerocio. Las ascas son cilíndrico clavadas de hasta I30x IO pm, con ocho esporas;las ascosporas son uniseriadas y elípticas de 9-13~4-6,5 pm. A menudo se haconfundido a S. sclerotiorum con S. minor y con S. trifoliorum. Willetts & Wong (1980) han concluido, tras una revisión comparativa extensa, que las tres especies son diferentes y que pueden distinguirse de forma fiable en base a numerosos caracteresmorfológicos, fisiológicos y bioquímicos.
Huéspedes
S. sclerotiorum es uno de los patógenos con una gama dehuéspedes másamplia. Purdy,en APS (1979), señala como huéspedes a 225 géneros de 64 familias de plantas superiores, principalmente angiospermas. Es especialmente frecuente el parasitismo a las Solanaceae (tomate), Cruciferae (colza, col), Umbeliferae (zanahoria, apio), Compositae (lechuga, escarola, girasol),Cucurbitaceae(pepino, melón) y Leguminoseae (judía). En raras ocasiones ataca a plantas leñosas, a gramíneas y a cereales. Price & Colhoun (1975) han demostrado que determinados aislados soncapaces de atacar a una amplia gama de huéspedes.
Distribución geogrfica
El patógeno se encuentra en todoel mundo, aunque la enfermedad es principalmente de condiciones frescas Y húmedas; es un patógeno del invierno en los climas subtropicales y mediterráneos y en los trópicos en las zonas de altitud. Ettferrnedad
S . sclerotiorum causa en una amplia gama de huéspedes una podredumbre blanda progresiva de tejidos no lignificados; los daños son especialmente frecuentes en tallos de plantas herbáceas y en órganos de almacenamiento de hortícolas; también causa lesiones en hojas, pero sólo si las condiciones para su extensión son muy favorables; enel girasol afecta también a los capítulos. En distintos cultivos se dan
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Capítulo 14
nombres distintos a la enfermedad, siendo generalizado el de mal del esclerocio. Son rasgos característicos la formación de lesiones extensas, blandas, normalmente de color claro, y el crecimiento de un tapiz miceliar blanco algodonoso sobre la superficie y en el interior delas cavidades del huésped; posteriormente se forman en las cavidades medulares de los tallos y de los peciolos esclerocios negros prominentes cuya aparición es un carácter diagnósen plantas ticofiable. El primersíntomanotable infectadas en el eje principal cerca del nivel del suelo suele ser un marchitamiento, al que sigue rápidamente un colapso total y el encarnado.
Las ascosporas germinales producen apresorios que pueden variar desde formas lobuladas simples acojinetesramificadoscomplejos; la penetración normalmente es directaa través de la cutícula, ayudada por una importante disolución pectolíticay celulolítica de la estructura celulardel huésped. AI descomponerse el huésped los esclerocios vuelven al suelo o pueden distribuirse por las operaciones culturales, la recolección, el pastoreo,etc.En la mayoría de las regiones la ausencia de un estadio conídico y las limitaciones ambientales para la formación de apotecios reducen a S. sclerotiorurn a un Único ciclo anual de infección.
Epidemiologíu
Importunciu econcimicu
Los esclerocios constituyen el principal medio de supervivencia; su supervivencia en el suelo es muy variable, pero se considera seis-ocho años el límite superior. El micelio también puede sobrevivir en las semillas, lo que tiene poca importancia epidemiológica. En una amplia gama de condiciones la germinación miceliogénica tiene poca importancia debido a que en suelo no estéril la extensión saprofítica es limitada; sin embargo cuando se encuentranpróximos los esclerocios y las plantas susceptibles pueden tener lugar infecciones devastadoras del suelo. Una condición para la germinación carpogénica es que haya habido un período de helada que rompa la dormición y a continuación temperaturas mayores y humedades altas; en las latitudes templadas los apotecios madurantípicamente durante la primavera y principio del verano, aunque se ha descrito también en otras estaciones del año; los estipes de los apotecios se alargan en respuesta a la luz y las ascosporas se dispersan por el viento; al aterrizar sobre huéspedes potenciales necesitan durante 1624 h aguapara germinar; puedengerminar en un intervalo de temperatura desde 0-25" C, con un óptimo a 15-20 C. En Francia se necesitan 42 h con la superficie mojada para que las ascosporas infecten capítulos de girasol y los síntomas aparecen unas cinco semanas después; este umbral puede utilizarse para definirzonas deriesgo (Lamarque, 1983).También parece que para la infección se necesita una base exógena denutrientes. Los tejidosheridos, muertos o senescentes se colonizan con facilidad y sirven c a n o una base nutritiva, desde la que puede tener lugar la infección de tejidos sanos. En cultivos como judía verde y colza los pétalos senescentes constituyen un punto de entrada importante, y la coincidencia de la floración con la liberación de las ascosporas tiene una gran importancia epidemiolópica.
Los daños causados por S. sclerotiorum tienden a ser esporádicos y en la mayoría de los cultivos a los que afecta se le considera en general un patógeno secundario; sin embargo, debido a la naturaleza de la enfermedad, cuando hay ataques laspérdidas pueden ser graves. La mayoría de los informes (en orden decreciente de frecuencia) se refieren a girasol (pérdidas importantesen el centro de Francia),colza, judía verde y lechuga (especialmente en invernadero). También afecta frecuentemente a las plantas ornamentales de macizos. En América del Norte se considera uno de los patógenos más importantes de las especies de Phaseolus y ataca también a la soja. En los últimos años la enfermedad se ha hecho más frecuente en Europa debido al aumento del cultivo de la colza.
Control El control químico se ha dirigido tanto a inhibir el desarrollo de los esclerocios como a proteger las plantas de la infección por ascosporas; lo primero se ha intentado condistintos esterilizantes del suelo y con fungicidas de amplio espectro. Las pulverizaciones protectoras se realizan en general con benomilo, una dicarboximida o dicloran. Se ha identificado germoplasma resistenteen especies de Phaseolus, lo cual es quizá sorprendente dada la naturaleza del patógeno, y en los USA se están realizando programas de mejora. El control biológico con antagonistas microbianos que colonizan los esclerocios parece que pueda resultar prometedor en el futuro. Los métodos culturales de control deben utilizarse con cuidado: el realizar labores profundas en dos años sucesivos puede reexponer esclerocios viables enterrados, y la rotación de cultivos tiene un valor limitado, dado lo ampliod la gama de huéspedes.
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Ascomycetes V
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de 1 mm) en las hojas, lesiones que permanecen latentes durante los meses fríos de invierno, pero S.sclerotoriurn se ha utilizado como un patógeno que se extienden en cuanto las condiciones se hacen modelo para estudiar la degradación de la pared cemás suaves, destruyendo por completo las hojas Y lular del huésped durante la infección; los trabaios extendiéndose por crecimiento micelial hasta la cotratan de cambios en la permeabilidad de lostejidos, rona y las raíces, que se pudren; en los tejidos poablandamiento de tejidos y muerte de células, y padridos se forman al final del invierno y durante la pel de las enzimas producidas por el patógeno y del primavera esclerocios blancos al principio, posteácido oxálico en estos efectos. En un simposium de riormente negros, que persisten en el suelo. En gelaAmerican Phytopathological Society en 1978 neral no se ha señalado que la infección directa a (APS, 1979) se han discutido muchos aspectos de partir de esclerocios tenga lugar en campo, aunque esta enfermedad. puede obtenerse fácilmente en el laboratorio o en ARCHER invernadero, y puede utilizarse en ensayos de resistencia. Los esclerocios pueden producir apotecios durante varios años seguidos o permanecer durSclerotinia trifoliorum Eriksson mientes varios años antes de que produzcan los primeros apotecios (O'Rourke, 1976). El congelar los s. trifoliorum se Parece a s. sclerotoriurn pero, ade- esclerocios a -18" C durante 24-48 h estimula la germás detener distintas preferencias de huésped, tiene minación a las cuatro-seis semanas, especialmente esclerocios menores que se desarrollan más lentasi se simulan los regímenes térmicos Y lumínicos del mente y que germinan enel otoño, en vez de en final del otoño. La acumulación de esclerocios en primavera o verano, para dar lugar a apotecios. el suelo bajo cultivo continuado de trébol es causa Willetts & Wong (1980), en base a la biología general de ataques cada vez más importantes. La infección de las dos especies y de S.minor, han concluido inicial por ascosporas está favorecida por condicioque son diferentes y están limitadas por barreras de nes suaves y húmedas de otoño, y la extensión posinter-esterilidad, lo que ha sido confirmado por esterior, por períodos suaves cortos durante el intudios de inmunoelectroforesis (Scott, 1981) Y de vierno. Los esclerocios pueden contaminar a la seenzimas pécticas (Cruikshank, 1983). Hum & Fujii milla, lo que es u n medio de introducir la (1983) han demostrado que S.trifoliorurn es heteenfermedad en nuevas áreas. T . pratense sufre pérrotálico, que las microconidias de una cepa esperdidas importantes en el N y E de Europa. Los atamatizan los esclerocios de otra y que los tipos de ques en otras leguminosas forrajeras tienden a ser apareamiento segregan con eltamaño de las esporas de importancia relativamente secundaria. del asca (se formancuatro esporas grandes y cuatro Se controla principalmente por métodos culturapequeñas). El huésped principal es Trifolium prales. En el terreno infestado se recomienda una rotense, pero también ataca a otras especies de Tritación de cuatro-cinco afios; las siegas o pastoreo folium, entre ellas T. repens, quese consideraba tempranos reducen los riesgos de pérdidas durante resistente anteriormente y en el cual puedenestarse el invierno siguiente; unafertilización intensa fadesarrollando nuevos biotipos virulentos. La vorece la enfermedad y por tanto debería evitarse var. fabae Keay se describió hace muchos años soen el terreno infestado. Los cultivares de bre Vicia faba, aunque su estado actual es dudoso; T . pratense varían mucho en cuanto a susceptibiliotros huéspedes de la var. trifoiomm incluyen a la dad y en general los tetraploides se consideran más alfalfa y a otras especies de Medicago, a Onobrychis resistentes. Se han realizado ensayos de resistencia viciifolia, a Vicia sativa y en menor grado a en muchos países europeos (Checoslovaquia, FranV . villosa y Coronilla varia; en general las legumicia, Polonia, Suiza, Reino Unido, URSS) y pueden nosas son atacadas por S. trifoliorurn más que por verse complicados por la elección del tipo de inóculo S. sclerotiorurn, aunque hay excepciones (PhaesoY las condiciones del ensayo (p. ej., Raynal, 1981). /us spp.). El patógeno está muy extendido en las CARR & SMITH zonas templadas de todo el mundo (mapa del CM1 274). La enfermedad deltrébol se denomina en distintas Sclerotinia candolleana (Lév.) Fuckel (sinónimo: Ciformas como podredumbre, podredumbre de coroborinia candolleana [Lév] Whetzel) causa a partir de julio manchas pardas circulares en las hojas de los na, chancro, etc. Scott (1984) la ha revisado recienrobles. S. pseudotuberosa Rehm (sinónimo: Ciboria temente. Las ascosporas formadas en los apotecios botschiana [Zopfl Buchw; Stromatinia pseudotuque se desarrollan en otoño por la germinación de berosa [Rehm] Boud.; anamorfo: Rhacodiella casesclerocios causan manchasdiminutas(demenos
importancia en investigación
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Capítulo 14
taneae Pew.) produce podredumbres en los erizos y las castañas de Castanea sativa. S. spermophila Noble está muy extendido en la semilla del trébol blanco, aunque raras veces causa daños importantes. S. tuberosa (Hedw.) Fuckel (sinónimo: Dumontinia tuberosa [Hedw.] Kohn) causa podredumbre negra de especies de Anemone y se ha señalado en Inglaterra, Francia y la RFA; la infección a los rizomas, que sellegan a cubrir de hifas, tiene lugar a través del micelio del suelo, que se origina de ascosporas(Pepin, 1980). Cristulariella depraedans (Cooke) Hohnel causa en algunos años lesiones foliares espectaculares en los arces (Acer spp.) del norte de Europa y de América del Norte, pero aparece demasiado tarde durantela estación como para causar daños importantes. La especie relacionada C . m o r i c o l a ( H i n oR ) e d h e a d( s i n ó n i m o : C. pyramidalis Waterman & Marshall) tiene un teleomorfotipo Sclerotiniu: Grovesinia pyramidalis (Cline et al., 1983).
del sistema radicular; el hongo se desarrolla necrotróficamente en las raíces y puede invadir los bulbos o las bases de los tallos causando una podredumbre blanda; las plantas atacadas tempranamentemueren a menudo en estadio de plántula. Dado que los sistemas radiculares suelen pudrirse por completo, las plantas infectadas pueden arrancarse del suelo con facilidad. Los bulbos infectados aparecen al principio cubiertos por un micelio blanco algodonoso (Lámina 27) que posteriormente forma un fieltro, en el que se encuentran inmersos un gran número de esclerocios. Los síntomas de la parte aérea aparecen en las cebollas inicialmente como un amarilleo de las hojas más viejas, que progresivamente se marchitan y caen; en puerro y ajo los síntomas normalmente son menos llamativos y no siempre tiene lugar la marchitez. Si las condiciones no son ideales, la podredumbre de bulbos puede continuar durante el almacenamiento. Epidemiologíu
Sclerotium cepivorum Berk.
S. cepivorum sobrevive en el suelo en forma de es-
clerocios que se sabe pueden permanecer vivos durante al menos 15 años, aunque no bruo cualquier Descripción bdsica condición; pueden sobrevivir elpaso a través delos tubos digestivos de herbívoros y dispersarseasí; S. cepivorum produce esclerocios negros, casi estambién se dispersan en suelo pegado a botas o en féricos, de alrededor de 0,2-0,5 mm de diámetro O, aperos. La funguistasis del suelo controla a los escon menos frecuencia, masas estromáticas mucho clerocios, quesólo germinan en respuesta a factores mayores y de forma irregular; también tiene un esespecíficos liberados por las raíces de las plantas tadio espermacial fialídico, pero no existe mecanishuésped (Esler & Coley-Smith, 1983); normalmente mo sexual ni estadio conídico. sólo germinan una vez, ya que sus reservas nutritivas se agotan en el proceso. Las infecciones primarias se originan a partir delmicelio producido por Huéspedes los esclerocios en germinación; las infecciones seS. cepivorum es un patógeno del género Allium Y cundarias debidas a dispersión de planta a planta probablemente sean erróneoslos pocos datos sobre pueden ser importantes en especies sembradasdensu aparición en plantas de otrosgéneros. Existe cier- samente, como cebolletas, o en cebollas cultivadas ta evidencia de que los puerros son menos suscepen bloques de turba sembrados múltiples veces. El tibles que las cebollas, el ajo y A. fistulosum. crecimiento miceliar en el suelo es despreciable, excepto si se mantiene sobre una base nutritiva como pueda ser una planta infectada o un esclerocio. La germinación de los esclerocios, el crecimiento miDistribución geogrdfka celiar y la infección a las raíces están muy influidos S. cepivorum se describió por primera vez en Inpor la temperatura, con un óptimo entre 10 Y 20" C; glaterra en 1841 y posteriormente se ha señalado en el crecimiento miceliar y la germinación de los esmuchos otros países. En la actualidad está districlerocios están limitados por temperaturas superiobuido en todo el mundo. res y por tanto en paísescon un clima cálido la podredumbre blanca se limita a los meses invernales. En algunos países sus huéspedes pueden CUIEdermedad tivarse con éxito durante el verano en terrenos infestados, mientras que si los cultivos se realizan en En la enfermedad conocidacomo podredumbre blanca las plantas son invadidas típicamente a partir el invierno tiene lugar pérdidas importantes.
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Ascomycetes V
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Ustilaginoideavirens (Cooke) Takahashicausa el fal-
Importancia económica
Las pérdidas debidas a podredumbre blanca varían desde un porcentaje pequeAo hasta la destrucción completa del cultivo; su importancia es máxima en veranos frescosy húmedos y mínima e n condiciones cálidas y secas. En conjunto la enfermedad es más grave en cultivos de verano en el norte de Europa que en los países mediterráneos, aunque en éstos puede ser importante e n los cultivos de invierno; en algunos países las pérdidas importantes continuadas han causado el abandono de los cultivos de Allium.
so carbón del arroz y el maíz (CM1 299); las conidias negras que se forman en esclerocios duros que sustituyen a los granos se parecen superficialmente a las esporas de los carbones; seha propuesto quelos esclerocios germinan dando lugar a apotecios con un ciclo vital como el de Claviceps purpurea. Está muy extendido, pero tiene una importancia secundaria, en la mayoría de las áreas de cultivo de arroz (mapa del CM1 347); se ha señalado en Italia.
Blumeriella jaapii (Rehm) v. Arx Control
En cebollas para ensalada se han utilizado fungicidas de acción protectora para controlar la podredumbre blanca; lostratamientosa la semilla con calomel, diclorane, benzimidazoles y carboximidas dan distintos grados de control; actualmente las dicarboximidas parecen ser los productos más eficaces. Se ha obtenido un buen control en cebolletas con tratamientos a las semillas con iprodione (50 g m. a. por kg de semilla) seguido de al menos una pulverización ala base delos tallos conel mismo compuesto, a 0,05-0,15 g m. a. por metro de surco (Entwistle & Munasinghe, 1981); en cebollas y ajos el uso de dicarboximidas ha tenido, hasta el momento, menos éxito; recientemente el uso de estos la estifungicidas encuentra problemasdebidoa mulación de una microflora del suelo que los degrada rápidamente (Walker et al., 1984). Los esterilizantes parciales de suelo han resultado prometedores enel control de la enfermedad, perosu coste es demasiado alto para justificar su uso a gran escala. Resultados recientes de los USA indican que el metham sodio aplicado con el agua de riego a concentraciones relativamente bajas da en las cebolletas un grado de control que merece la pena; otras medidas posibles de control, como el uso de estimuladores de la germinación de los esclerocios Y de métodos biológicos, están aún en estadio experimental, aunque parecen algo prometedores.
(Sinónimo: Coccomyces hiemalis Higg.) (Anamorfo: Phloeosporella pa& [Lib.] v. Arx; sinónimo: Cylindrosporium padi [Lis.] P. Karsten ex Sacc.) Descripción básica
Existen distintas opiniones sobre la taxonomía del (los) patógeno (S). En Europa se considera como agente causal a B . jaapii; sin embargo, en América se considera que hay tres hongos que infectan a la misma gama de huéspedes que éste: Coccomyces hiemalis Higg., C. prunophorae Higg. y C . lutences Higg. (Anderson, 1956). En este apartado seseguirá el concepto europeo debido a que las tres especies de Coccomyces parecen ser sinónimos de B . jaapii. El teleomorfo se describió por primera vezen América del Norte en 1887; en Europa no se observó en frutales de hueso cultivados hasta 1964, pero en la actualidad es muy frecuente (Burkowics, 1964).
Huéspedes
Hasta 1942 B . jaapii se había observado en Europa sólo sobre Prunus padus; desde entonces su gama de huéspedes se ha extendido a distintas especies cultivadas, ornamentales y silvestres de Prunus; el guindo, el cerezo y el P . mahaleb son muy susceptibles. El hongo ataca también a ciruelo, albaricoquero, P . cerasifera, P . serrulata y P . pennsylvanica. El melocotonero es resistente.
Importancia en investigación S. cepivorum tiene especial interés debido a la naturaleza única de la respuesta específica de sus esclerocios a estimulantes producidospor el huésped, lo que hallevado a identificarlos estimulantes como compuestosconsabor y olor de las especies de Allium y a explorar su uso en la reducción de las poblaciones de esclerocios. COLEY-SMITH
Distribución geogrLifica
El hongo se describió, aproximadamente, a la vez en Europa (1885) Y los USA (1886); en la actualidad la enfermedad se ha señalado en todos los continentes Y su distribución parece coincidirconlas principales áreas de cultivo de frutales de hueso en las que predominan condiciones húmedas.
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Capítulo 14
Edermedad
La enfermedad se conoce como manchado foliar de] cerezo (Lámina 18); otras denominaciones son hoja amarilla, perdigonado y caída dehoja. Los síntomas característicos en hojas son manchas moradas diminutas en las haces de las primeras hojas que aparecen al final de mayo o principios de junio; normalmente el borde de la lesión no estábien definido en este estadio temprano; posteriormente el área del centro de la lesión se necrosa y puede caerse, especialmente en ciruelos y albaricoqueros; las lesiones en los enveses de lashojas son pardas. Después de rocíos intensoso de lluvias puede observarse un crecimiento blanco como de mildiu. Los acérvulos se forman cerca del centro de las lesiones y liberan conidias en masas cremosas que se observan como un punteado blancuzco. Las hojas infectadas pueden amarillear, pero con frecuencia permanece en torno a las lesiones un área verde, lo que da a las hojas un aspecto moteado; las hojas pueden caer tempranamente y a menudo se observandefoliaciones totales en material de vivero o en árboles jóvenes en plantaciones. A veces infecta a peciolos, frutos y brotes.
viables, aunque hayan permanecido secas un período largo. Importancia económica
El perdigonado es una enfermedad muy importante de cerezo Y guindo,especialmente enestaciones lluviosas Y en áreas en las que predominan condiciones húmedas; los ciruelos y albaricoqueros normalmente no se ven afectados tan gravemente. En Europa la importancia de la enfermedad ha aumentado debido a que el viento transporta confacilidad las ascosporas y éstas son un inóculo primario mucho más eficaz que las conidias. Una epidemia temprana puede llevar a una defoliación prematura de los árbolescausandofrutosenanizados,que maduran irregularmente y son insípidos; el efecto más importante de la enfermedad tiene lugar al año siguiente de una defoliación importante; los daños y muerte de árboles por helada debidos a una faltade azúcares de reservallevan a una reducción de cuay vigor; estos efectos jado de fruto, tamaño de fruto son más acusados cuandola enfermedad predomina durante dos o tres años seguidos.
Epidemiología
Control
El hongo forma sobre hojas caídas apotecios oscuros coriáceoso blandos queproducen ascosporas que madurana la vezque se abren las primeras hojas; las ascosporas se descargan activamente durante cualquier períodolluvioso desde su formación hasta seis o siete semanas tras la caída de los pétalos, y son las causantes de la mayoría de las infecciones primarias, aunque algunas de ellas pueden deberse también a conidias producidasen acérvulos viejos sobre las hojas caídas. Las esporas se adhieren a la superficie de las hojas y germinan en pocas horas si la superficie está mojada; penetra por los estomas. Las hojas jóvenes son susceptibles desde que emergen, por el contrario las hojas totalmente expandidas o maduras son menos susceptibles. Las temperaturas más favorables para desarrollo de síntomas son 16-19" C, y en estas condiciones la infección puede ser evidente y a a los cinco días tras la inoculación; a temperaturas inferiores Y en ausencia de lluvia o de rocío la expresión de síntomas puede retrasarse hasta 10 6 15 días. Los acérvulos se forman pronto trasla apariciónde las lesiones y liberan conidias que sonresponsables de las infecciones secundarias; el índice de aumento dela enfermedad depende de la lluvia, ya que las conidias se transportan principalmenteporsalpicaduras y por aerosoles transportados por el viento; siguen siendo
Las medidas de control se dirigen a impedir las infeccionesprimarias Y las infeccionessecundarias tempranas; las pulverizaciones deben empezar a la caída de Pétalos Y repetirse por lo menos dos veces conintervalos de 10-14 días; en condicionesmás graves de infección pueden necesitarse hasta cuatro o cinco tratamientos, el últimoaplicado inmediatamente después de la recolección. Como alternativa prometedora a estecalendario fGo de tratamientos se ha desarrollado recientemente un sistema de predicción del momento de los tratamientos según los riesgos de infección; utilizando este sistema en combinacióncon fungicidas erradicantes puedennecesitarsemenos tratamientos para controlar la enfermedad. Dan buen control captan, dodina, dithianona, propineb y triforina; también se han obtenidoresultadosprometedores concompuestos del grupo de los triazoles, P. ej., bitertanol. No existen cultivaresresistentes de cerezo ni de guindo. SEEM~LLER
Cenangium ferruginosum Fr. (sinónimo: C . abietis
[Pers.] Duby) es un parásito débil que causa ocasionalmente muerte progresiva de las ramas inferiores de especies de Pinus, especialmente en condiciones fisiológicas malas o tras ataques de insectos
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Ascomycetes V (Lanier et al.,1976); en Amércia del Norte la especie relacionada Atropellis piniphila (Weir) Lohman & Cash y A. pinicola Zeller & Gooding causan chancros importantes de tronco y rama en Pinus contorta y se consideran organismos de cuarentena en Europa (EPPO 5)
CrumenuJopsis sororia(P. Karsten)
Groves (Sinónimo: Crumenula sororia P. Karsten) (Anamorfo: Digitisporiium piniphilum Gremmen) G . sororia tiene apotecios negros con un himenio gris, de alrededor de 1-1,5 mm de diámetro. Las ascas tienen ascosporas incoloras (O-)3(-5) septadas, n o r m a l m e n t em i d e n 1 7 - 2 3 x 5 - 6 p m( B a t ko & Pawsey, 1964). Los picnidios negros subgloboides son de unos 0,5 mm de diámetro, sus coniy nordias multicelularestienenramasdigitadas malmente miden 30-50X3,5-5,5 pm. Los aislados de C . sororia difieren algo en cuanto a patogeneicidad. C. sororia ha causadoproblemas principalmente sobre Pinus nigra var. maritima y sobre P. contorta, aunque afecta también a otras variedades de P. nigra y a P . sylvestris, P. halepensis, P. cembra y P . griffiithii. Las distintas proveniencias de P . contorta difieren en cuanto a susceptibilidad, las que provienen de la zona costera de Washington (USA) y de ColumbiaBritánica (Canadá)se ven menos afectadas que las procedentes de las montanas de California (Hayes, 1975; Stephan & Butin, 1980). El hongo se encuentra enFinlandia, Francia, RFA, Reino Unido, Holanda y URSS; causa chancros más bien poco definidos, impregnados de resina, principalmente en los troncos. En algunas especiesdepino,especialmenteen P . nigra var. maritima, la mayoría de los chancros seforman e n torno a ramas laterales muertas o moribundas, aunque éste no es el caso en P . contorta. En la corteza muerta se encuentran los apotecios y picnidios negros, poco evidentes; si se cortan transversalmente los chancros, la madera y líber infectadosde la mayoría de lospinos (pero no de P. contorta) muestran una coloración negra característica. El hongo esporula principalmente en agostoy septiembre; la formación de los chancros probablemente empieza en otoño, principalmente en los nudos, siendosu desarrollo más rápidoen la primavera siguiente; en este momento aparecen sobre la corteza pequeñas gotas de resina, y al extenderse el hongo aparece más resina que rezuma hacia a b ~ o por el tronco al agrietarse la corteza sobre los chan-
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cros indeterminados; la producción de resina es especialmente importante en Pinus contorta. En estadios posteriores de la infección en esta especie pueden formarse también chancros en los entrenudos. Cuando los chancros están bien desarrollados la muerte de las células cambiales lleva a un aplaspueden tamiento de la rama; los árboles jóvenes anillarse y morir; en otros casos los chancros pueden detenerse. Laenfermedad se desarrolla con especial rapidez tras heridas, aunque también puede afectar a árboles intactos.El ataque suele limitarse árboles a jóvenes con mal crecimiento, que sufren de deficiencias nutritivas, o en situaciones conmal d r e n ~ e , con profundidady estructura de suelos inadecuadas, o con mala exposición(Batko & Pawsey, 1964). C. sororia puede ser potencialmente importante, ya que puede reducir el desarrollo de los árboles hasta en un 40%; sin embargo hasta la fecha su efecto general en plantaciones no parece haber sido muy grande, en parte porque aparece principalmente en plantaciones ya debilitadas por otros factores adversos. Para evitar la enfermedad, cuando se cultiven pinos susceptiblesdeben tomarsemedidas que mejoren las condiciones edáficas inadecuadas, utilizando fertilizantes, drenajes u otras técnicas culturales; demomento no se dispone de otrasmedidas, aunque en el futuro puede ser posible utilizar proveniencias resistentes de algunas especies. PHlLLIPS
Diplocarpon rosae Wolf (Anamorfo: Marssonina rosae [Lib.] Died.; sinónimo: Actinonema rosae [Lib.] Fr.)
D.rosae puede distinguirse de especies relacionadas porque se encuentra sobre Rosa, al que está limitado; las especies y cultivares de Rusa se diferencian en cuanto a susceptibilidad y las razas de D . rosae difieren en cuanto a patogeneicidad (Bolton & Svejda, 1979). Los orígenes de D. rosae son oscuros; estádistribuido en todo el mundo en zonas 226). templadas y tropicales (mapa del CM1 D.rusae causa la enfermedad de las rosas conocida como manchado negro (black spot, lámina 29): en los foliolos, normalmente en la haz, se desarrollan lesiones circulares con márgenes irregulares, pardo oscuro a negras, de hasta 15 mm de diámetro; cuand o se observan de cerca se ven hebras radiales de micelio subcuticular y acérvulos pequeños, como ampollas; en el tallo, peciolo de la hoja y sépalos del capullo pueden formarse lesiones diminutas. Las hebras miceliales formadas por hifas continuas paralelasforman una reticula entre la cutícula y la epidermis; en las célulasepidérmicas se forman
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Capítulo 14
haustorios en forma de maza. Durante el verano se producen en acérvulos subcuticulares erumpentes conidias hialinas ovales a elípticas (20-25x5-6 pm) divididas por un septo transversal marcadopor una constricción; en otoño pueden formarse espermatias hialinas, oblongas, unicelulares(2-3 pm delongitud) en los mismos acérvulos que las conidias o en estromas similares distintos. El hongo persiste saprofíticamente en hojas caídas,en las quese formanconidias enacérvulos subepidérmicos; en la primavera a veces se forman apotecios en las hojas muertas, que constan de una capa ascógena subepidérmica y una cubierta subcuticular que serompe para exponer las ascas; éstas son subclavadas (70-SOX 12-18 pm) mezcladas con parafisos capitados; contienen ocho ascosporashialinas, bicelulares, que se parecen a las conidias en forma y tamaño y que se disparan activamente. Las conidias se dispersan porsalpicadura de lluvia y quizá por insectos. En condiciones favorables (1525" C con condensación de agua) las conidias pueden germinar en 9 h; el tubo germinativo forma un apresorio con un clavo de infección central que penetra en la cutícula; los acérvulos pueden aparecer en 9 días. El hongo inverna en yemas y tallos durmientes y en hojas muertas; las conidias de estas fuentes inician nuevas infecciones en la primavera (Cook, 1981). Los apotecios no se han observado con frecuencia lo que indica que las ascosporas no son una fuente de infección importante. Los tratamientosconbenomilo,propiconazol, metil-tiofanato y triforina son efectivos si se aplican con frecuencia. El aumento de la no aceptación de rosas con manchado negro ha aumentado las pérdidas potenciales en ventas, lo que ha llevado a nuevos intentos de mejorar cultivares resistentes. ROBERTS
Diplocarpon earliana (Ell. & Ev.) Wolf (anamorfo: Marssonina fragariae [Lib.] Kelb.) (CM1 486) causa el abigarrado de las hojas de la fresa.Las hojas aparecen cubiertas por manchas moradas de centro oscuro, en las que se forman acérvulos oscuros brillantes antes de que se marchiten; puede anillar peciolos y pedúnculos de flores, y la infección puede desfigurar los cálices. Las condiciones cálidas (2025" C) favorecen la enfermedad. Los apotecios Y acérvulos se forman en las hojas que invernan Y tanto ascosporas comoconidias pueden ser responsables de las infecciones primarias; debido a esto los cultivos perennes son mucho más propensos a daños que las fresas que se cultivan como anuales (Compendio de la APS). En Europa la enfermedad tiene una importancia relativamente secundaria, de-
bido a que los cultivares utilizados en la actualidad son más resistentes. SMITH
Drepanopeziza punctiformisGremmen (Anamorfo: Marssonina brunea [Ell. & Ev.] Magnus) D . punctiformis forma apotecios pardo oscuros que contienen ascas en forma de maza con ascosporas de 6-17x4-7pm; las conidias, formadas en pústulas, miden 15-18x4-6 pm (Byrom & Burdekin, 1970). D . punctiformis ataca a los chopos del subgénero Aegeiros (álamosnegros) y Tacamahaca (chopos canadienses). Los clones más afectados son los de Populusxranudensis (P. X euramericana). Se encuentra en la mayor parte de Europa, en Japón y NuevaZelanda,causando lesionesfoliares. Los apotecios se forman en ambas caras de las hojas caídas y liberan sus ascosporas en mayo; éstas infectan a las hojas jóvenes (incluyendo los peciolos) y a veces a los brotes jóvenes verdes, y dan lugar a muchas lesiones pequenas pardo oscuras que a menudo coalescen sobre todala superficie. Durante el verano se forman en estas lesiones pústulas conídicas. Las hojas muy afectadas caen prematuramente. D . punctiformis ha causado en muchos años defoliaciones graves de chopos, especialmente en Holanda, Italia y Japón.
A pequena escala, en parques y jardines, la enfermedadpuede controlarse recogiendo y destruyendo las hojas caídas o fabricando compost con ellas; se puede obtener cierto control tratando con fungicidas cúpricos, conmaterialesdelgrupodel dithane, con difolotan o con dodina, tratamientos que deben empezaral principio de la estación, cuando tiene lugar la infección (GojkoviC, 1970). En ÚItimo término, el medio de controlmáseficaz es cultivar clones resistentes como Populus trichocarpu cv. Fritzi Pauley. PHILLIPS
Drepanopezizaribis (Kleb.) Hohnel (Sinónimo: Pseudopeziza ribis Kelb.) (Anamorfo: Glwosporidiella ribis [Lib.] Petrak) D . rihis causa la antracnosis de especies de Ribes,
siendo especialmente frecuente sobregrosellero negro, pero encontrándose también sobre grosellero y especiesornamentales rojo, grosellerocomún (CMI 638), sobre las que se han diferenciado, respectivamente, las formaespeciale rubri, negri Y grossulariae. Se encuentra enla mayor parte de Eu-
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Ascomycetes V ropa, así como en América del Norte, Australasia y Japón (mapa del CM1 187). A partir de mayo aparecen en las hojasmanchas pardo oscuro queal multiplicarse puedencoalescer y producir la muerte de grandes superficies foliares, causando caídas prematuras. Las hojas infectadas pueden amarillear, quedando unazona verde estrecha alrededor de cada lesión parda; también aparecen lesiones en los peciolos, brotes jóvenes, frutos y pedúnculos, aunque con menor frecuencia. Los ataques serios pueden defoliar las plantas por completo. El hongo inverna en hojas muertas, en las que en primavera se forman apotecios pequeños (300-400 pm) que darán lugar a las infecciones primarias porascosporas. La dispersión es principalmente por conidias dispersadas por salpicaduras y formadas en acérvulos en el centro de las lesiones foliares. Las condiciones óptimas para esporulación y dispersión son 16-24' C Y alta humedad. La enfermedad es potencialmente muy importante en todos los lugares en que se cultivan grosellas negras, especialmente enel N de Europa (desde Irlanda hasta la URSS), pero se controla con bastante facilidad con tratamientos fungicidas (cobre, ditiocarbamatos, benzimidazoles, inhibidores deesterol) poco después de la floración, y al menos una vez más en intervalos de 14 días, con quizá un tratamiento final tras la recolección. Se ha observado resistencia a los benzimidazoles, por ejemploen Polonia, donde el control se mantiene utilizando mezclas o alternando con ditiocarbamatos (Nowacka et al., 1980); en todo caso deben eliminarse y destruirse las hojas muertas, que son la fuente potencial de inóculo. Los cultivares varían desde muy susceptible a moderamente resistentes. SMITH
Drepanopeziza sphaeroides (Pers.) Hohnel (Anamorfo:Marssonina salicicola [Bresad.] Magnus) D. sphaeroides forma apotecios negros pequeños con ascosporas incoloras unicelulares de 13-15 x67 pm; las conidias incoloras, clavadas o piriformes, irregularmente bicelulares, del anamorfo miden 1119x3-7 pm. El hongo se limita a especies de Salix, principalmente Salixxsepulcralis, pero a veces tamS. a l b a bién en otras especies, entre ellas var. coerulea y S. fragilis. Se encuentra en toda Europa y en Argentina, Egipto y Nueva Zelanda. Causa la enfermedad descrita como antracnosis: en los brotes jóvenes se formanchancros irregulares, alargados, deprimidos, con un borde oscuro y un centro más pálido; en las hojas aparecen también con fre-
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cuencia manchas amoratadas o negras, que pueden causar su distorsión y caída, y a veces aparecen también lesiones en los amentos. En los chancros y en las lesiones foliares se desarrollan acérvulos blancuzcos; los apotecios se forman en las hojas caídas. El hongo inverna principalmente en los chancros, aunque también en hojas caídas y quizá en las escamas de las yemas. Las esporas se forman en primavera e infectan al nuevo crecimiento; los veranos lluviosos facilitan el desarrollo de la enfermedad. En caso de ataques graves, Salixxsepulcralis se cubre por completo de chancros y lesiones foliares de mal aspecto y puede perder su hábito llorón, de forma que pierde todo valor como ornamental; en la propagación deben utilizarse sólo tallos sanos. En los árboles pequeños puede controlarse la antracnosis tratando con aptafol o con quinomethionato (Caggini, 1980) o con benomilo, manebo mancozeb, utilizados a partir del hinchado de yemas (Anselmi, 1979). En últimotérmino, el mejor medio decontrol se conseguirá seleccionando y mejorando árboles resistentes. PHILLIPS
Drepanopeziza populi-albae (Kleb.) Nannf. (anamorfo: Marssonina castagnei (Desm. & Mont.) Magnus) causa lesiones foliares en Populus (principalmente en P . alba) en Europa, Irán y Canadá. D. populorum (Desm.) Hohnel (anamorfo: Marssonina populi [Lib.] Magnus; sinónimo: M . populinigrae Kleb.), que se ha detectado en la mayor parte de Europa, causa lesiones foliares en álamos de las secciones Aegeiros y Tacarnahaca; causamanchasirregularespardasenhojas (cf. D. punctgorrnis) y los daños son especialmente importantes sobre chopo de Lombardía. D. salicis (Tul. & C. Tul.) Hohnel forma lesiones foliares en especies de Salir; en las lesiones se forman los acérvulos en su estado conídico Monosticbella salicies (Westend.) v. Arx. Otra especie, D. triandrae Rimpau (anamorfo: Marssonina kriegeriana [Bresad.] Magnus), se encuentra también sobre especies de Salix (Rimpau, 1962).
Gremmeniella abietina (Lagerb.) Morelet (Sinónimos: Scleroderrislagerbergii Gremmen, Crurnenula abietina Lagerb.) (Anamorfo: Bruncborstia pinea [P.Karsten] Hohnel) Descripción básica Las ascosporas triseptadas miden 15-22x3-5 pm y las conidias pluricelulares, falciformes, 25-40x3-
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3,5 pm (CM1 369). El hongo es muy variable; así, en Europa se encuentra confinada a Pinus cembra en los Alpes una forma con conidias largas, 5-7 septadas, de hasta 73 pm de longitud, conocida como D. pinea var. cembrae (Morelet, 1980), mientras que la forma que se encuentra sobre otros huéspedes, D. pinea var. pini, tiene conidias más cortas, triseptadas, de no más de 55 pm de longitud. En cultivo el crecimiento dela var. cernbrae es más rápido que el de la var. pini. En Europa rara vez produce apotecios. Ultimamente se han identificado en Nortearnérica dos cepas; una, llamada la ‘cepa europea’, es serológicamente similar al hongo europeo y no produce apotecios; la otra, denominada la ‘cepa norteamericana’, forma muchos apotecios y es menos dañina que la ‘cepa europea’ (Skilling, 1981); actualmente se conoce una tercera cepa, ‘cepa asiática’, en Japón (Yokota,1973),que se ha encontrado sobre especies de Abies y que en algunos aspectos se parece a D. pinea var. cernbrue. Huéspedes C . abietina tiene importancia principalmente sobre pino; las variedades más afectadas son las de Pinus nigra, aunque en los últimos años ha causado a veces daños importantes a P . sylvestris; también ha atacado a muchos otros pinos, pero hasta el momento los daños a P . contorta han sido escasos; a veces causa daños importantes a Picea abies, y de vez en cuando a especies de Abies, Larix, Pseudotsuga y Tsuga, causando daños de importancia secundaria. Distrihucirin ReogrÚJ5cu
G. abietina se encuentra en Europa, en la URSS, y en Japón (mapa del en América del Norte CM1 423).
las células muertas de las escamas de las yemas y en los tejidos externos de los ramos largos; persiste también como picnidios escondidos en la corteza y como los denominados criptopicnidios de Cauchon & Lachange (1980). En el otoño e invierno siguientes se extiende a tejidos vivos, afectando primero a la base de las yemas del año que muestran pronto lloros de resina; posteriormente se desarrollan síntomas más evidentes: el hongo crece hacia arriba en las yemas, que no brotan o producen sólo brotes débiles, también crece hacia a b i o en las ramas y en las acículas adyacentes, cuyas bases empardecen y por último mueren y caen; muchos brotes afectados muestran pronto extremos muertos, sin hojas, conacículaspardas en la base, manteniendo aún por debajo acículas sanas: si se cortan las ramas enfermas puede encontrarse una coloración amarillo o verdosa en torno al cambium. En casos de ataques graves pueden morir algunos árboles, pero en muchos casos se desarrollan brotes nuevos por debajode los extremos muertos, aunque en los años posteriores el daño se puede detectar por horquillados o deformaciones en esos puntos. La cepa europeadel hongo causa muerte progresiva en toda la copa, pero el daño que causa la cepa norteamericana se limita normalmente a la parte inferior de ésta. En algunas áreas, especialmente en Escandinavia y los USA, la muerte progresiva puede estar acompañada o sustituida por otra forma de la enfermedad en la que se forman chancros en las ramas y troncos. En Noruega,donde la enfermedad seencuentra principalmentesobre P . sylvestris, los chancros pueden anillar y producir la muerte de las ramas de árboles jóvenes, mientras que en los USA los chancros grandes sobre las ramas principales pueden Ilegar a deformar a árboles maduros y a anillar y producir la muerte de árboles jóvenes: estos chancros de las ramasparecenoriginarse cuando elhongo invade el tronco desde ramas laterales infectadas.
Edermedad G. abietina causauna enfermedad que se llama chancrode Scleroderris o muerteprogresivapor Brunchorstia; estos nombres indican algo sobre la gama de síntomasy sobre el hecho de que en algunas áreas el hongo sólo se encuentra, o principalmente, como su anamorfo. Afecta principalmente a árboles jóvenes (de 8 a 25 años), pero a veces ha causado dañosimportantes aplantas de vivero,especialmente a P . sylvestris. En muchas áreas causa principalmente una muerte progresiva.Normalmente, la infección tiene lugar en mayo o junio y el hongo se desarrolla principalmente como saprofito sobre
Epiderniología
La incidencia de la enfermedad está afectada por muchos factores, no todos ellos bien entendidos. El hongo está casi siempre presente como forma latente o como saprofito que se desarrolla sobre árboles susceptibles, por tanto normalmenteexiste inóculo y el hongo puede pasar a fase parasitaria cuando los factores lo favorecen; en ese casoa veces penetra en el árbol a través de heridas,aunque también puede invadir con facilidad plantas no dañadas. La infección tiene lugar en su mayor parte en primavera y principio de verano, cuando abunda inó-
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Ascomycetes V culo y los árboles son más susceptibles; las variedades de P . nigra se ven especialmente afectadas cuando se cultivan fuera desu entorno natural; así, P. nigra var. maritima se ve afectado en el Reino Unido (especialmente en altitudes grandes), en Holanda, norte de Alemania y Países Escandinavos. El clima y las condiciones topográficas y microclimáticas son importantes, así el desarrollo de la enfermedad se ve favorecido porhumedad elevada, pluviometríaestivalelevada y temperaturas estivales bajas, así como por exposiciones al Norte o localidades en valles y depresiones o a la sombra de plantaciones vecinas más viejas; a veces también parece que los daños de helada tengan un papel, y Yokota (1983) en Japón (donde la enfermedad sólo se encuentra en áreas frías sujetas a nevadas invernales importantes) ha demostrado que podía inducir con facilidad la infección produciendo heridas con hielo seco.
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vel y otras especies deDianthus. Otras especies de Heteropatella tienen teleomorfos en Hererosphaeria.
Lachnellula willkommii (R. Hartig) Dennis (Sinónimos: TrichoscypheNa willkommii [R. Hartig] Nannf., Dasyscypha willkommii [R. Hartigl Rehm)
Descripcicin bhsica Los apotecios blancos, pilosos, pedunculados, tienen un disco himenial naranja y miden hasta 4 mm de diámetio;las ascosporas incoloras,elípticas, miden 15-28x6-9 pm. Las espermatias hialinas, que miden 2-8X 1-2 pm (CM1 450), se producen sobre pequeños estromas blancos cerúleos. Huéspedes y especialización
Importancia econcimica C . abietina constituye una amenaza creciente para los pinos susceptibles y en menor grado para otras coníferas en las zonas más septentrionales, más húmedas y más frescas de Europa, así como el eneste de América del Norte; en particular está impidiendo utilizar en el norte deEuropa las variedades de P . nigra, dado que en los últimos años han tenido lugar sobre ella a veces ataques importantes de forma inesperada en áreas en las que los cultivos no habían sido afectados anteriormente.
Control En los viveros puede controlarsela enfermedad tratando con clortalonilo, aunque pueden llegar a necesitarse siete tratamientos (Skilling & Waddel, 1974); en las áreas en las que se conocela presencia de la enfermedaddeben situarse con cuidado las plantaciones, especialmente las de variedades susceptibles deP. nigra, evitando elevaciones grandes, laderasorientadas al Norte, valles y depresiones hdmedos y sombreado de las plantaciones jóvenes por las establecidas. En caso de pinossilvestres, puede ser posible seleccionar material resistente en algunos lugares. PHILLIPS
Heteropatella antirrhini Buddin & Wakef. esun patógeno secundario que causa perdigonado en Antir r h i n u m . De importancia bastante mayor es H. va/te//inensis(Traverso)Wollenw., quecausa ataques esporádicos de podredumbres foliares en cla-
L . willkommii está limitada a especies de Larix; la más afectada es L. decidua, aunque las proviniencias de esta especie varían en cuanto a su grado de susceptibilidad: en un extremo lamayoría de las proviniencias de zonas elevadas en los Alpes son muy susceptibles, mientras que por otro lado los alerces de los Cárpatos se encuentran entrelos más resistentes; algunasproviniencias de los Sudetes muestran a la vez buena resistencia y buen crecimiento. L . kaempferi es resistente en general, pero recientemente ha sufrido en Japón ataques comparativamente graves, lo que sugiere que puedaexistir más de una cepa del hongo. L.Xeuroleptis (híbrido entre L. decidua y L . kaempferi) es normalmente resistente, así como L . russica ( L . sibirica).
Distribucicin geogrcifica L . willkommii se encuentra a través de Europa desde la costa occidental hacia el Este a través de la URSS y en Japón; últimamente se ha descubierto en las zonas orientales de América del Norte.
Eafermedad L . willkommii causa un chancro grave de troncos y ramas, enfermedad normalmente denominada chancro del alerce o chancro europeo del alerce. Los chancros apareceninicialmente (normalmente en invierno) como depresiones redondeadas u ovales; posteriormente se hacen ovales, escalonados, con áreas ennegrecidas, deprimidos en el centro pero dilatados en tornoa los bordes; los tejidos afectados exudan normalmente resina que rezuma hacia abajo
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Capítulo 14
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p o re lt r o n c o o l a r a m a . Los a p o t e c i o s d e L . willkomrnii se forman en torno a los bordes de los chancros. A veces los chancros se taponan por el desarrollo vigoroso de callos. Epidemiología
La infección empieza principalmente en invierno, alrededor delos braqui y macroblastos, delas yemas durmientes y quizá también de las cicatrices foliares; unavez quepenetraen la corteza el hongo produce la muerte de córtex y cámbium, de forma que en el área afectada no hay crecimiento cambial posterior. Los tejidos en torno a la zona enferma se estimulan a un crecimiento anormalmente vigoroso, de forma queel crecimiento del tronco o rama afectados se hace excéntrico; al crecer el hongo hacia afuera desde el centro de infección el huésped reacciona produciendouna barrera suberosa queimpide una extensión posterior del chancro en la misma estación de crecimiento activo del árbol; sin embargo el hongo puede desarrollarse a temperaturas bqias y en invierno normalmente procede a través o alrededor de la barrera suberosa, destruyendo un nuevo anillo cambial; por tanto el chancro muestra anillos anuales de crecimientoy está rodeado de un tejido dilatado o hinchado en el que el hongo produce sus pústulas conídicas, que en general se desarrollan en laprimera mitad del año; posteriormente aparecen los apotecios que pueden encontrarse luego en cualquier momento del año. Ha resultadodifícil definir los factores que afectan la incidencia del chancro del alerce: el algunos años la iniciación de chancros alcanza proporciones epidémicas, pero los factores comunes a estos añosno están claros. La descarga de ascosporas se asocia con lluvias y tiene lugar en cualquier momento del año si la temperatura está por encima del punto de congelación (Sylvestre-Guinot, 1981). Sólo germina cuando la HR sobrepasa el 92% (Ito et al., 1963) y existe cierta evidencia de que el chancro es especialmente frecuente en sitios húmedos. Altas temperaturas en marzopueden favorecer la enfermedad (Leibundgut et a l . , 1964) y los años con una alta incidencia de chancro parecen ser en ciertas áreas aquellos conaltas infestaciones de adelgidos. La extensión de los chancros parece verse favorecida por la alternancia de temperaturascálidas y frías en el invierno. Importancia económica
El chancro del alerce causa dañosimportantes principalmente a Lurix decidua, en el cual solamente le
precede en importancia la podredumbre de raíz y pie debida a Heterobasidion annosum. En otras especies tiene normalmentepoca importancia, aunque a veces afecta a L . Xeuroleptis en un grado menor. En L . decidua el grado de ataque varía de lugar a lugar y con la proviniencia de la planta, la cantidad dedaños también varía según la posición de los chancros, porque si éstos se limitan principalmente a las ramas las pérdidas serán pequeñas, mientras que si se encuentran fundamentalmente en los troncos el valor de la plantación se reducirá de forma importante. Control
No es probable que el chancro del alerce cause daños i m p o r t a n t e se nE u r o p as is ec u l t i v a n L . kaempferi O L.xeurolepis. En algunoslugares puede ser imposible cultivar determinadas proviniencias de L . decidua sin riesgos importantes de chancro; la mejor forma de evitar la enfermedad es cultivar una proviniencia resistente. PHILLIPS
Marssonina panattoniana (Bed.)
Magnus M . panattoniana produceconidias en forma de maza, uniseptadas, ligeramente curvadas ( 1 2 - 1 83~ 5 pm) sobre un esporóforo corto, pero su posición en el género Marssonina es algo dudosa (Moline & Pollack, 1976). El hongo causa manchas en anillo, o antracnosis, en lechuga, quemado en escarola y endivia, y puede infectar a compuestas relacionadas, entre ellas malas hierbas. Se sospecha que hayaespecialización de huésped, ya que los aislados de lechuga aparentemente no son patogénicos para escarola y viceversa, aunque no se tiene información detallada (Moline & Pollack, 1976). La enfermedad se encuentra en la mayoría de las regiones templadas en la que sus huéspedes secultivan extensamente (mapa del CM1 82). Los primeros signos de laenfermedad en lalechugasonlesiones pequeñas hidrópicas en el envés de las hojas o en los peciolos, que amarillean y por últimoempardecen; estas lesiones pueden ser del tamaño de una cabeza dealfiler o hasta 5 mm de diámetroy pueden ser redondas o angulares; en las superficies de los peciolos y de las venas principales las lesiones son más irregulares y deprimidas y toman una coloración pardo rojiza parecida a los daños de babosas. En condiciones de alta humedad puede observarse en la margen de las lesiones una esporulación rosa blancuzca; posteriormente los centros de las lesio-
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Ascomycetes V nes pueden secarse y desprenderse, de forma que las hojasse perforan. Enlos ataques graves las hojas del centro del cogollo pueden también verse afectadas. La enfermedad rara vez causa problemas; las pérdidas se deben a la muerte o falta de desarrollo de lasplantas cuando se infectan jóvenes, a una reducción de la calidad de la cosecha debido a la necesidad de eliminar las hojas infectadas externas y al deterioro de los cogollos durante la comercialización. Los cultivos al aire libre invernales y los que tienen lugar en invernaderos no calentadosson los que sufren mayores riesgos. La infección está favorecida por condiciones frescas. húmedas y de mal drenaje. La fuenteprimaria de infección son los restos de hoja, pero también pueden tener un papel las malas hierbas compuestas y se ha demostrado la infecciónde semillas; se extiende de planta aplanta por medio de conidias dispersadas por gotas de agua y por aerosoles. Las rotaciones decultivo sistemáticas y la esterilización del suelo tiene un papel importante evitandolos ataques, pero enel caso de cultivos bajo riesgo puede realizarse un tratamiento profiláctico adecuado con maneb, thiram, captafol o captan. CRUTE
Pezicula alba Guthrie y P. malicorticis (H. Jackson)
Nannf. (Sinónimo: Neofabraea perennans Kienholz) Descripción básica
Ambas especies se conocen principalmente como sus anamorfos: en el caso de P. alba, éste se ha considerado a menudo,erróneamente, Gloeosporium album Osterwalder; de hecho se forman picnidiostípicos (Bompeix, 1973) denominados correctamente Phlyctaena vagabunda (Desm.) (sinónimo: Trichoseptoriu fructigena Maubl.); en el caso de P . malicorticis, el anamorfo es Cryptosporiopsis curvíspora (Peck.) Gremmen (sinónimo: Gloeosporium perennans Zeller & Childs). Huéspedes
Ambas especies atacan principalmente al manzano y raras vecesa peralo membrillero (Wormald,1955); también seencuentrasobre muchasespecies silvestres (von Arx, 1958).
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señalado con mayor frecuencia P . alba (en Bélgica, Finlandia, RFA, Italia, Holanda, Polonia, Suiza, Suecia); es especialmenteimportante en elReino Unido (en el cv. Cox’s Orange Pippin) y en Francia sobre el cv. Golden Delicious (ambos muy susceptibles). P. malicorticis se encuentratambién en Australia, Nueva Zelanda y Zimbabwe (mapa del CM1 128). Ellfermedad
En las partes vegetativas del manzano, P. alba es un saprofito puro, mientras que P . malicorticis es capaz de atacar y destruir brotes jóvenes causando chancrospequeños;estosataquesson a menudo difíciles de detectaren el huerto, y en Europa causan sólo daños despreciables. La penetración y el establecimiento de ambas especies tienen lugar más o menos como Nectriagalligena, principalmente a través de heridas o de cicatrices de hojas o pedúnculos (caída de las hojas, recolección). La importancia principal de las especies de Pezicula se debe a su ataque a las manzanas, ya sea en el grbol, una vez caídas, o en almacenes refrigerados. El punto de entrada es casi siempre una lenticela. Los síntomas típicos consisten en lesiones blandas pardas, perfectamente concéntricas, centradas en torno a una lenticela, con una parte central más o menos d e c o l o r a d a( e s p e c i a l m e n t ee ne lc a s od e P . malicorticis); los tejidos se pudren esencialmente por enzimas degradadoras de la pared y se han señalado toxinas. Los hongos no son capaces de producir la pudrición de tejidos de frutos no maduros, por tanto los frutos pueden llevar infecciones latentes (Edney, 1958) que sólo se desarrollan en el almacén varios meses después (principalmente en febrero o en el caso de P . malicorticis algo antes). El índice de crecimiento en fruto (c. Golden Delicious) es muy bajo (O,7-1,4 mm por día a O” C), pero aumenta al madurar el fruto; las atmósferas controladas (P. ej., 3% 0,-5% COZ)casi no afectan el crecimiento de las especies dePezicula ni in vitro ni in vivo, pero reducen el número de lesiones, especialmente en el caso de P . alba (Bompeix, 1978); el efecto, sin embargo, es sólo transitorio, ya que al sacar el fruto de la atmósfera controlada aparecen más lesiones. Epidemiología
Los chancros de las ramas son una fuente permanente de inóculo en la plantación; los picnidios En los USA y en Canadá P. alba es mucho menos ( P . alba) o los acérvulos ( P . malicorticis) liberan frecuente queP . malicorticis, pero en Europa se ha conidias a distancias relativamente cortas por sal-
Distribución geogr&ka
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Capítulo 14
picaduras de agua; en Europa los apotecios son raros y seguramente tienen sólo un papel sencundario; a 10 largo de varios años de capturas de esporas sólo se han encontrado conidias y no ascosporas. Las conidias se liberanprincipalmente en otoño e invierno, conun mínimo en julio; los frutos seinfectan sobre todo durantelas semanas inmediatamente anteriores a la recolección, y sólo se infectan sobre el árbol; aunque en almacén pueden formarse picnidios o acérvulos sobre los tejidos podridos, no hay dispersión de fruto a fruto, lo que contrasta con las especies de Penicillium, con Botryotinia fuckeliarru o con Rhizopus stolonifer; sin embargo cualquier tipo de procesado queimplique sumergir la fruta en agua puede dispersar las conidias.
recolección son un mejor control de las condiciones del tratamiento y la eliminación de riesgos de aparición de cepas resistentes.
Importancia econdmica
Phacidium coniferarum (Hahn) Di Cosmo
Hasta 1968 las pérdidas en almacén fueron muy importantes Y los ‘Gloeoesporium’ fueron el principal problema de fruto almacenado; las podredumbres aumentaban desde febreroa abril y podían alcanzar el 88%, siendo frecuentes pérdidas del 30-60%; el uso de fungicidas adecuados ha reducido estas pérdidas, pero aún se señalan en toda Europa daños frecuentes, debido normalmente a tratamientos mal aplicados. La aparición de cepas no sensibles a los benzimidazoles (ver más adelante) puede llegar a causar nuevos problemas. Engeneral afecta menos en el área mediterránea. Uno de los cultivares más ampliamente utilizados, Golden Delicious, es muy susceptible; en conjunto, los cultivaresrojosson más resistentes.
Control En la actualidad se controla bien con tratamientos anteriores a la recolección con benzimidazoles: tiabendazol, benomilo, carbendazima, tiofanatos (los dos primeros también están registrados en Francia para uso posterior a la recolección). Los tratamientos en la plantación son eficaces para el control de la podredumbre de fruto, pero no erradican a los patógenos de los árboles (Bompeix & Morgat, 1969) y crean un riesgo de resistencia a fungicidas en la población natural; ya que en todo caso las pérdidas en huerto son despreciables, es preferibleutilizar tratamientos postrecolección en condiciones controladas (Bompeix & Morgat, 1969), aplicándose principalmente por inmersión. El tiabendazol y el benomilo se utilizan en general a 500-1 .O00 mdl, pero las nuevas formulacionespueden ser igualmenteeficaces a concentracionesmenores.Las ventajas obvias de los tratamientos posteriores a la
Importancia en investigación Las dos especies dePezicula han servido de modelo para estudiar la infección latente en frutos;igual que N . galligena, estimulan a las manzanas inmaduras a formar la fitoalexina simple ácido benzoico. BOMPEIX
Pezicula corticola (C. J@rgensen)Nannf. causa un chancro secundario superficial de manzano y raras veces de peral.
(Sinónimos: Potehniamycesconiferarum [Hahn] Semerlis, Phacidiella coniferarum Hahn) (Anamorfo: Phacidiopycnis pseudotsugae [Wilson] Hahn; sinónimo: Phomopsis pseudotsugae Wilson) P . coniferarum produce ascocarpos en estromas negros erumpentes (Hahn, 1957); los picnidios del anamorfo, mucho más frecuente, tienen esporas incol o r a sd e 4 , 5 - 8 , 5 x 2 - 4 ,urn ( W i l s o n , 1921). P. coniferarum se encuentra principalmente sobre abetode Douglas (Pseudotsugamenziessi, especialmente sobre la var. viridis), pero también puede afectar a algunas especies de Cedrus, Larix, Pinus y Tsuga. Se encuentraa través de EuropaOccidental y Central hasta la URSS, en la costa NO del Pacífico de los USA y en Nueva Zelanda (mapa del CM1 320). En los abetos de Douglas jóvenes causa muerte progresiva de brotes y anilla a los troncos jóvenes; la extensión hacia a b d o del hongo sobre los brotes afectados se detiene eventualmente por una capa suberosa;el tallo sano por debajo continúa creciendo y aparece una unión clara entre el tallo vivo más ancho y la parte muerta superior más estrecha; la extensión desderamas laterales puede Ilegar a anillar al tallo principal y producir la muerte los árboles muy por encima de lazonaanillada; afectados mueren entonces y los que sobreviven adoptan un porte arbustivo. En los árboles más viejos (hasta de unos 25 años) puedendesarrollarse chancros ovales en los troncos cuandoel hongo crece desde ramas laterales y coloniza heridas. En el alerce del Japónel hongo causa chancrosresinosos. En la corteza muerta se forman normalmente los picnidios del hongo y a menudo aparecen fructificaciones de otros hongos.
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Ascomycetes V P . coniferarum es un parásito débil de heridas que penetra en la planta principalmente durante la estación durmiente a través de heridas que se hacen en el vivero con las laboresy al podar y limpiar, Y quizátambiéna travésdecicatrices foliares. En general los daños causados por P . coniferarum son relativamente pequeños, aunque enlos viveros Y en plantaciones jóvenes pueda haber pérdidas importantes ocasionales en las que pueden destruirse hasta la mitad de los árboles. Los chancros en los árboles viejos llevan sólo a una pérdida pequeña del valor de la madera. Paraproteger contra la infección deben situarse los viveros alejados de plantaciones afectadas. En viveros y plantaciones jóvenes debe eliminarse y quemarse cualquier árbol afectado. PHILLIPS
Phacidium infestans P. Karsten P . infestans forma apotecios tantoepífilos como hipófilos que son intrahipodérmicos y lenticulares; el himenio se descubre al abrirse radialmente la epidermis subadyacente; las ascosporas son hialinas, unicelulares, oval-alargadas y ligeramente aplastadas por un lado (CM1 652). P . abietis (Dearmess) Reid & Cain,de América delNorte y Japón, y P. pinicembrae (Rehm) Terrier, de los Alpes (CM1 653), están incluidos aquí en P. idestans. El huésped principal es Pinus sylvestris, pero ataca a muchas especies de pino, tanto a las nativas P . cembra, P . sibirica y P . mugo como en cierto grado a la introducida P . contarta. En la URSS (Kossinskaja, 1974) se han señaladoataques deplantones de Picea abies, y en los viveros noruegos se han detectado ataques importantes sobre Abies concolor, A . grandis, A . procera, A . nortmanniana y Picea pungens. En estas especies en general no se forman apotecios maduros. La forma conocida como P . abietis ataca a especiesde Abies y de Pseudotsuga en América del Norte (Reid & Cain, 1962) y en Japón a Abies sachilensis, pero aparentemente no se ha encontrado enespecies de Pinus, diferenciándose por tanto claramente en cuanto a gama de huéspedes del P. idestans europeo. La enfermedad causada por P . irlfestans es la típica de los mohos nivales: las ascosporas se descargan al final de otoño, tras las primeras heladas, en períodos húmedos y frescos, a menudo cuando nieva y se funde la nieve antes de que haya una cubierta denieve permanente. Las acículas muertas infectadas, a menudo troceadas y dispersadas por el viento, actúantambién como fuentes de infección. El micelio puede crecerrelativamente rápido a O" C
e incluso desarrollarse a -5" C, pero es extremadamente sensible a la sequía y por tanto se desarrolla sólo bajo cubierta denieve; normalmente haycierto crecimiento, incluso en pleno invierno, aunque el desarrollo más rápidotienelugar al final de esta estación, cuando empieza a fundirse la nieve y la temperatura dentro deella es de en torno a los O" C, o incluso algo mayor en cavidades dentro dela nieve, y especialmente en las acículas que absorben la luz del sol que penetra hasta ellas. En la nieve el micelio es blanco o gris claro; se desarrolla de acícula a acícula, de rama a rama, e incluso a cortas distancias a través de la nieve, desde una planta a otra. Las hifas infectan a las acículas y producen su muerte, las acículasmuertas mantienen un color verde sucio o verde oliva mientras están dentro de la nieve, pero una vez que ésta se funde toman rápidamente una coloración parda o pardo rojiza. En las acículaspardas se encuentran normalmente manchas pequeñas, parduzcas y posteriormente oscuras, que son los jóvenesapoteciosen desarrollo (Fig. 6 4 ) . Durante el verano las acículas se decoloran adquiriendo una tonalidad grisácea y los apotecios inmaduros son más evidentes; al final del otoño están maduras las ascas y las ascosporas de la epidermis. En amplias áreas de la parte septentrional y alpina de EuropaP . infestans causa más daños a lasespecies depino, especialmente aP . sylvestris, aunque también a P . cembra y a P . sibirica, que ningún otro hongo; el desarrollode regeneración puede llegar a moriren su mayor parte antes de que los árboles jóvenes alcancenla superficie de la cubierta de nieve. El hongopuede también causar pérdidas económicasimportantes en viveros en los que no se hayan llevado a cabo medidas de control; durante elinviernopuedendesarrollarsenumerosos rodales, a menudo confluyentes, de plantas enfermas.
Fig. 64. Apotecios de Phacidium infesrans en acículas de la estación anterior, que han muerto el invierno anterior,
de Pinus sylvestris.
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Capítulo 14
El hongo se controlacon bastante facilidad en los viveros, tratando al final del otoño antes de que exista una cubierta permanente de nieve con, por ejemplo, azufre cal o un ditiocarbamato como maneb; en los bosques la medida mejor de control es el USO de árboles resistentes, por ejemplo en las laderas que miren al Norte, en donde la cubierta de nieve dura más, utilizar piceas o plantar la especie norteamericana más resistente p . contorta en vez de P . sylvestris; deben evitarse las pequeñas parcelas deregeneración en donde la cubierta de nieve sea mayor Y dure más que en otros lugares. Las proviniencias septentrionalesde P. sylvestris han resultado ser más resistentes a P. infestaas que las más meridionales.
especialmente en tiempo húmedo y fresco que favorece la infección. Las ascosporas se descargan n.aturalmente en parejas con una membrana común e infectan con mucha más facilidad en parejas; las hojas infectadas en un momento dado se marchitan Y secan. Las pérdidas se deben a defoliaciones, reducción en calidad y aumento del contenido de estrógeno (Morgan & Parvery, 1980). Las pérdidas se evitan con siegas tempranas; pueden utilizarse fungicidas, pero es dudoso que resulten económicos. Hay diferencias de resistencia entre cultivares (Barriere, 1977), atacando menos a los del tipo norteeuropeo-flamencoquea los tipo Grimm (Carr, 1971). C A R R & SMITH
ROLL-HASEN
Pseudopeziza jonesii (sinónimo: Leptotrochila medicaginis [Fuckel]Shüepp; anamorfo: Sporonema phacidioides Desm.) causa un quemado foliar amarillo de la alfalfa (Compendio de la APS), al que se d e b e np é r d i d a sm u yp a r e c i d a s a l a sd e P . medicaginis (ver éste): entre las venas seforman lesiones cloróticas en forma de abanico en donde se producen los primeros picnidios (jespermatios?) y posteriormente, en un estroma centralnegruzco, apotecios negros. La enfermedad es más importante en América del Norte que en Europa, donde su distribución parece estar bastante limitada (mapa del CM1 141). Pseudopeziza medicaginis (Lib.) Sacc. causa la viruela de las hojas de la alfalfa. Los foliolos muestran lesiones pequeñas circulares pardo a negro, con un margen más clara característica, y en el centro de las cuales se forman en el envés uno o varios apotecios pequeños de 1 mm; las ascosporas que éstos descargan reinfectan las hojas; no existe estadio conídico (CM1 637; Compendio de la APS; O'Rourke, 1976). Se handistinguido formae speciales sobre alfalfa (f. sp. medicaginis-sativae Schmiedeknecht) y sobre Medicago lupulina (f. sp. medicaginis-lupulinae Schmiedeknecht). Una especiesimilar P. frifolii (Bivona-Bernardi) Fuckel (con las formae speciales frifolii-prafensisSchüepp sobre Trifolium pratense y frifolii-repenfisSchiiepp sobre T . repens y otras especies de Trifolium) tiene una importancia bastante menor sobre los tréboles (CM1 636). Schiiepp (1959) ha considerado a todos estos hongos, junto con P. melilofi Sydow, como formas de P . trifolii. P. medicaginis puede causar en el norte (Reino Unido, Irlanda) y este de Europa pérdidas importantes en alfalfa. El hongo persiste en hojas caídas y restos o en lesiones sobre el huésped y se dispersa
Pseudopeziza tracheiphila Müller-Thurgau P . tracheiphila ataca a especies de Vitis ( V . labrusca, V.riparia, V . berlandieri, V . vinifera),así como a Parthenocissus y a géneros relacionados; algunos cultivares de V. vinifera muestran la máxima susceptibilidad, especialmente Chasselas, Carignan, Pinot,Chardonnay, Miiller-Thurgau, Gamay, Riesling, Aramon y Silvaner. La enfermedad tiene importancia, sobre todo en los viñedos del norte de Europa, especialmente en Alemania y Francia (Sondey & Moncomble, 1984). P . tracheiphila ataca especialmente a las hojas, dando lugar a los síntomas denominados 'rot brenner' o 'rougeot parasitaire'; rarasveces causa daños directos a los racimos.Sobre las hojas la enfermedad se manifiesta inicialmente en forma de manchas lívidas, como las manchas aceitosas del mildiu; posteriormente, estaslesiones crecen y se colorean muy rápidamente, de rojo en el caso de loscultivares tintos y de amarillo en el caso de los blancos; muy a menudo las lesiones aparecensólo entre las venas principales y secundarias. El hongo inverna en las hojas muertas caídas sobre el suelo en forma de micelio, quecontinúa creciendosaprofíticamente durante la primavera, cuando sedesarrollan los apotecios en la superfkie de la hoja; éstos contienen ascas con ocho ascosporas, que en general las primeras maduran en el momento de la brotación. La producción de esporaspued5 continuarhasta el cuajado de frutos y a veces dfirante más tiempo. Las esporas se dispersan por el viento y germinan en agua de condensación sobre las hojas jóvenes; la infección necesita de 16 h (a 20" C) a 48 h (a 15" C), con un período de lluvia o de alta humedad de 2-4 días, El período de incubación es largo (3-5 semanas).
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Ascomycetes V Las infecciones graves llevan a una defoliación prematura que debilita a las cepas. Los efectos indirectos sobre el fruto, marchitez de racimos y mala madurez, llevanenalgunas zonas a pérdidas importantes. Se controla con tratamientos protectores y no hay un producto que tenga una accióncurativa suficiente. El riesgodeinfección existe desde la ruptura de yemas, y por tanto se necesitan aplicaciones tempranas. El métodoelegido en Francia, particularmente en Champagne, consiste en tratar tras la expansión de cada tres hojas (3.", 6.", 9.", etc.) con un tratamiento extra en caso de lluvias importantes (del orden de 20 mm); entre los fungicidas de acción puramente protectora los más eficaces son cobre o ditiocarbomatos (en Francia se utiliza principalmente mancozeb); cada vez se utilizan m& los productos que generan carbendazima, debidos a su gran persistencia a la lluvia; los productos antioomiceto (cimoxanilo, fosetil-Al , metalaxil y ofurace) tienen muy poco efecto sobre el patógeno. MONCOMBLE
Pyrenopeziza brassicae
B. Sutton & Rawlinson
(Anamorfo: Cylindrosporium concentricurn Grev.) P . hrassicae se caracteriza por acérvulos blancos subcuticulares con conidias aseptadas, hialinas, cilíndricas, que se forman sólo sobre especies de Brassica; los apotecios maduros se encuentran raras veces sobre restos vegetales, aunque se obtienen con facilidad en cultivo. El hongo es heterotálico con dos tipos de apareamiento. Todas las formas de Brassica cultivadassonhuéspedespotenciales (Rawlinson et al., 1978). Se ha encontrado una gran heterogeneidad en cuanto a resistencia entre variedades, subespecies, cultivares a individuos deBrassica. La enfermedad se encuentra en gran parte del norte de Europa, y los datos sobre ataques a brassicas hortícolas en otros lugares son infrecuentes (mapa del CM1 193); sin embargo desde 1974 se ha presentado con regularidad, con ataques ocasionalmente graves, sobre colza de invierno en Gran Bretaña Y, desde 1983, en Francia. Se desarrolla biotróficamente debajo de la cutícula, y posteriormente de forma intercelular hasta que los acérvulos maduros agrupados a veces en círculos concéntricos sobre las hojas rompen la cutícula exponiendo las conidias blancas, en la colza se extienden dándole un aspecto harinoso; Posteriormente las hojas amarillean Y las lesiones se decoloran; las que se han formado durante la expansión de lahojapueden causar distorsiones importantes y eventualmente
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marchiteces. Los acérvulos pueden encontrarse en invierno en los tejidos apicales dentro de la corona de lasplantas en estadio de roseta; en primavera las hojas, brácteas, pedicelos Y yemas jóvenes no expandidos en las ramas primordiales pueden infectarse mucho antes de que se hagan visibles los síntomas durante la extensión del tallo. La infección se extiende hasta los tallos causando lesiones pardo claro con moteados negros en el borde y rupturas posteriores de la epidermis: las infecciones graves pueden producir durante el invierno la muerte o la falta de desarrollo de plantas susceptibles y producir daños en las yemas, flores y frutos en la primavera. La principal fuente de inóculo son las conidias liberadas por salpicaduras y dispersadas en gotas arrastradas por el viento desde plantas infectadas Y restos de cosecha; también pueden transmitirse por semilla y raramente en acérvulos formados por debajo de las cubiertas seminales. En los restos vegetales muertos las conidias pueden sobrevivir durante al menos 10 meses (Maddock & Ingram, 1981); para un germinación Y penetración eficaces se necesita condensación de agua. La dispersión en los cultivos de colza se ve favorecida por condiciones climáticas suaves y húmedas en otoño y primavera; los herbicidas que eliminan la cera de las hojas aumentan la incidencia de la enfermedad; las condiciones secas y las temperaturas primaverales elevadas normalmente detienen el desarrollo de la enfermedad. Las pérdidas económicas en colza se deben a pérdidas del área fotosintética durante el invierno y a la formación de menos frutos debido a los daños a yemas o a la apertura prematura de los frutos infectados. Se controla con aplicaciones tempranas de funsicidas (P. ej., benomilo, procloraz); los tratamientos tardíos pueden ser eficaces, pero a menudo no resultan econdmicos. Dado su predominio en el área europea de colza de invierno, que se expande rápidamente, P . brassicae ha dejado de ser un patógeno secundario infrecuente; su estado aparente de coevolución equilibrada con muchos tipos de brassicas puede variar con la explotación agrícola a gran escala de solo uno. El aumento de presión selectiva sobre la población del patógeno puede dar lugar a una oportunidad ~ n i c apara estudiar la evolución de sistemas huésped-parásito. RAWLINSON
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Capítulo 14
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CAPITULO 15
Basidiomycetes I Ustilaginales
Los ustilaginales causan los carbones, que se caracterizan por la producción en los tejidos infectados de masas de teliosporas (clamidosporas, ustilosporas) normalmentenegras; estas teliosporas, como las de los Uredinales, germinan produciendo un basidio corto, septado, en el que se forman basiodiosporas que pueden: i) germinar produciendo un micelio primario que infecta al huésped y que se dicariotiza por fusión miceliar en el tejido del huésped (p. ej., en Ustilago);o ii) fusionarse en parejas sobre el basidio, dando lugar entonces a esporidios, que se dispersan como balistosporas (p. ej., en Tiiletia). Puede haber varios ciclos de formación de esporidios,dehecho las levaduras ‘especulares’ (Sporobolomycetaceae), probablementerelacionadas con los Ustilaginales, sólo se desarrollan de esta forma (Ztersonilia spp. son patógenos). El micelio primario se cultiva con facilidad, lo que hace que los carbones sean un material muy adecuado para estudios genéticos. Unas pocas especies forman sobresus huéspedes lesioneslocalizadas en cuyo centro producen teliosporas; en ese caso el ciclo vital es prácticamente como el de una roya microcíclica; sin embargo la mayoría de los carbones infectan a sus huéspedes sistémicamente, más específicamente, infectan a los tejidos meristemáticos y crecen con ellos al desarrollarse la planta; el desarrollo miceliar es principalmente intercelular (sin haustorios) y a menudo es poco denso hastael momento dela esporulación, en el que se forman las teliosporas en soros sobre los tallos,peciolos u hojas (en las dicotiledóneas herbáceas perennes, en las cuales el patógeno sobrevive en el material vegetal, y en algunas monocotiledóneas), en las anteras o, más típicamente, en los ovarios de las gramíneas; los carbones no infectan a plantas leñosas. Las teliosporas se dispersan por el viento, pero sólo a corta distancia; caen fácilmente al suelo, donde pueden persistir durante períodos largos e infectar a plántulas en germinación. En los carbones de los cereales la transmisión por semilla se ha desarrollado hasta un grado de alta especialización: en los carbones vestidos las telios-
Poras tienen un desarrollo tardío en relación con la maduración de los granos y permanecen más o menos rodeadas por las cubiertas seminales hasta que el grano se libera y cae al suelo, la recolección y la trilla facilitan una dispersión aún más eficaz de las teliosporas hasta la superficie de los granos sanos; en los carbones desnudos las teliosporas se forman tempranamente en los hijuelos infectados a la vez que florecen los sanos, y se liberan con facilidad, dispersándose porel viento hasta las floresabiertas; el grano en desarrollo lleva entonces una infección interna, latente, del embrión. Los carbones de gramíneasanuales (los únicos que tienen una importancia económica de primera fila) son las clásicas enfermedades de ‘interés simple’, reproduciéndose sólo una vez por estación a la vez que sus huéspedes. Ya que una semilla contaminada da lugar en general a una planta infectada, y una planta infectada no produce grano, las pérdidas de cosecha pueden predecirse con bastante precisión a partir de los niveles de contaminación de semilla o a partir del porcentaje de infección observado en campo. El hecho de que los carbones se transmitan por semilla hace que sean relativamente fáciles de controlar, de forma que en la actualidad las pérdidas son pequeñas,sin embargo es probable que reaparezcan rápidamente si se relajan los standards de control, y en la agricultura del Tercer Mundo se cuentan entre las enfermedades más importantes de los cereales. Mordue & Ainsworth (1984), en una reciente revisión crítica de los carbones en Gran Bretaña, han revisado la nomenclatura de los carbones delos cereales; en este tratado indicamos, pero no adoptamos, los nuevos nombres. Angiosorus solani Thirum. & O’Brien (sinónimo: Thecaphoru solani Barrus) causa en América Central y del Sur el carbón de la patata (EPPO 4; mapa del CM1 214). Los tubérculos se deforman y aparecen llenos de la masa de esporas del carbón; en Europa es potencialmente una enfermedad muy importante y es uno de los motivos por los que se han
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Basidiomycetes I impuestos precauciones estrictas de cuarentenasobre los tubérculosdepatataquese importan de América del Sur como germoplasma. Entylomacalendulae ( O u d e m .D ) eB a r y f. calendulae causa lesiones foliares en Calendula y la f. dahliae (Sydow) Viégas en Dahlia (CM1 801, 802). El ciclo vital se diferencia del de la mayoría de los carbones y separece más al de una roya microcíclica: los esporidios (basidiosporas) infectan a las hojasformando lesiones amarillo pálido,dentro de las cuales sedesarrollan masasde teliosporas casi incoloras que germinan in situ formando nvevos esporidios. El hongo persiste en restosvegetales y en suelo. Se controla con fungicidas Y por prácticas sanitarias. En varias plantas cultivadas se encuentran especies similares (p. ej., E. fuscum Schroter sobreadormidera, CM1 803; E. dactylidis Cif. y otras spp. en céspedes, Compendio de la APS), pero tienen una importancia muy secundaria. E. oryzae H. & P. Sydow (CM1 2%), que causa el carbón foliar del arroz; se encuentra principalmente en los trópicos y tiene importancia en la India; se encuentra en el sur de Francia (mapa del CM1 451). Graphiola phoenicis (Moug.) Poit. infecta las hojas de palmeras (Phoenix, Chamaerops,etc.) en los paísesmediterráneos (y eninvernaderos)formando pústulas negruzcas pequeñas que contienen un penacho de hifas fértiles que llevan esporas pequeñas, lisas y amarillentas (Viennot-Bourgin, 1949); estudios recientes confirman que este hongo tipo carbón, que puede causar daños a palmeras en invernadero, es un basidiomiceto, pero lo sitúan en un orden separado: Graphiolales (Cole, 1983). Itersonilia perplexans Derx. es un hongo tipo levadura que se reproduce por balistosporas dispersadas por el viento, parecidas a los esporidios de los Ustilaginales. La formación de conexiones fibuladas (clamp connections) es una indicación adicional de que este grupo (Sporobolomycetaceae) debe conlos B a s i d i o m y c e t e s . s i d e r a r s ed e n t r od e I. perplexans está muy extendido comoun saprofito de la superficie foliar,pero causatambién marchitez de pétalos de crisantemos, especialmente al aire libre y en condiciones húmedas de otoño y principio de invierno; las lesionesse inician en forma de manchas pequeñas como cabezas de alfiler, pardas, en las flores externas del capítulo, que posteriormente se extienden y aparecen cubiertas por una eflorescenciablanca opaca (Fletcher, 1984). Se controla principalmente evitando las condiciones húmedas, aunque se han utilizado fungicidas. También se ha señalado el hongo sobre girasol y alcachofa (Ponchet
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et al., 1977). Una especie que tienebalistosporas mayores y que también forma clamidosporas es I. pastinacae Channon, que causa chancroradicular de chiribia y eneldo (Ponchet et al., 1977).
Sphacelotheca cruenta (Kühn)Potter S. cruenta es una de las especies más importantes Ustilago por del género, que puede separarse de tener soros envueltos en un peridio formado en torno a una columela central detejido del huésped; en S . cruenta los soros están cubiertos por un peridio muy delicado y las esporas son globosas a subglobosas, amarillo claro o pardo oliva, de pared delgada, de 6,510 pm de diámetro, y minúsculamente equinuladas. S. cruenta afecta a Sorghum bicolor, S. halepense, S . sudanense, Sorgastrum nutansy a ciertos cultivares de caña de azúcarque se derivan de cruces en los cuales S. halepense haya sido uno de los parentales. Está muy extendido en áreas tropicales y templadas, pero no se hasetialado en Australia, Oceania o el Archipiélago Indonesio-Malasio; en Europa se conoceen Chipre, Alemania, Hungría, Italia y la URSS (mapa del CM1 408). Se han descrito tres razas cuyareacción sobre cinco cultivares ha sido tabulada por Tarr (1962). S. holci Jackson se considera en la actualidad como una raza patogénica de S. cruenta. Se ha señaladola hibridación entre S. cruenta, S. reiliana y S. sorghi (ver éste). En las plantas infectadas en estado de plántula los granos aparecensustituidos por soros más o menos cónicos, que varían mucho de tamano ( 3 - 4 ~ 3 18 mm), encerrados al principio por un peridio gris delicado que normalmente se rompe antes de que emerja la espiga infectada, liberando la masa negra Y pulverulenta de esporas (carbón desnudo, Fig. 65), y mostrando unacolumela central formada por tejidos del huésped que se extiende a todo lo largo del sor0 Y que permanece como un espolón negro característico una vez quelas esporas se han soros liberado; avecestambiénpuedenformarse sobre el raquis Y las ramas dela panícula y, ocasionalmente, sobre el tallo. Las plantas afectadas espigan prematuramente Y producen tallos delgados con numerosos hiiuelos débiles que les dan un aspecto parecido al del pasto del Sudán; cuando las panículas se infectan directamente por esporas transportadas por el viento no tiene lugar l a infección sistémica Y el hábito de la planta no se ve afectado (Viennot-Bourgin, 1978). La infección por esporas transmitidas por semilla tiene lugar igual que en S. sorghi (ver éste). La germinación de esporas tiene su óptimo en torno a los 25" C. la infección es importante a 20-25" C. La supervivencia de las esporas en el sueloes baja y probablemente demasiado
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Capítulo 15
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Fig. 65. Carbón desnudo del sorgo Sphucelothecu cruenta).
corta como para proveer un inóculo viable para el cultivo siguiente, excepto en condiciones secas. En Europa las pérdidas causadas por S . cruenta son normalmente pequeñas, sin embargo se han señalado reducciones de cosechas marcadas en sorgo forrajero y azucarero en Italia (Goidanich, 1939). El tratamiento desemillas (ver S . sorghi) es eficaz contra la infección a plántulas.Se sugiere la destrucción temprana de las panículas atacadas y la rotación de cultivos para reducir la infección a panículas por esporas transmitidas por el viento. CASTELLANI
Spaceloteca destruens ( S c h l e c h t . )S t e v e n son & Johnson causa el carbón de la panícula de Panicum miliacum; es un carbón desnudo, y la enfermedad se transmite por teliosporas sobre la semilla (CM1 72). Se encuentra en la mayor parte de Europa (mapa del CM1 219), pero el mijo es un cultivo de muy poca importancia, excepto enla URSS, donde S . destruens causa la enfermedad más importante del cultivo y se controla tratando a las semillas con fungicidas o por selección de cultivares resistentes.
Sphacelofeca reiliana (Kühn) Clinton (Sinónimos: Sorosporiumreiliana celoteca holci-sorghi [Riv.] Cif.)
McAlp., Spha-
S. reiliana sustituye las inflorescencias por grandes
soros cubiertos al principio por un peridio que se
rompe pronto, liberando una masa pulverulenta de esporas globosas a subglobosas, pardas, claramente quinuladas (9-12 pm de diámetro). Estáampliamente distribuido en Europa en las áreas de cultivo de sorgo Y maíz (mapa del CM1 19). Se conocen dos formae speciales que infectan a sorgo y a maíz, Ia primera parece estar más ampliamente distribuida (Al Sohaily, 1963). Un híbrido de S. reiliana infecta tanto a maíz como a sorgo; en sorgo se han señalado distintas razas.Se ha señalado hibridación entre S . reiliana, S. sorghi y S. cruenta. Cada una de las flores del penacho del maíz, o mazorcas enteras, y en sorgo panículasenteras, pueden sustituirse por grandesagallas (soros) que constan de tejidos vasculares rodeados de una masa de esporas del patógeno protegidas porun peridio blanco grisáceo que pronto se escama mostrando la masa de esporas pardo negruzca mezclada con restos oscuros largos de haces vasculares, que permanecen tras la dispersión de las esporas. Este síntoma distingue fácilmente este carbón de los otrosdos ( S . sorghi y S. cruenta), en los que cada grano afectado se ve sustituido por un sor0 pequeño, mientras que la inflorescencia en conjunto mantiene su estructura (Goidanich, 1939; Tarr, 1962).Aunque cierto grado de infección puede deberse a las esporas presentes en la semilla contaminada, en su mayor parte se debe a esporas formadas en el cultivo precedente que sobreviven en el suelo, donde pueden permanecer viables durante más de ocho meses; germinan (con óptimos térmicos de 21-31" C) como en S . sorghi (ver éste); las infecciones tienen lugar en plantas jóvenes, incluso tras el estadio de plántula (Fenwick & Simpson, 1969), lo que da lugar a un micelio sistémico que se desarrolla dentro de las partes aéreas de la planta y que invade los tejidos florales sin diferenciar. Temperaturas y humedades de suelo relativamente brUas favorecen la infección al retrasar el crecimiento de las plántulas. En general, S. reiliana no causa pérdidas de produccióntanimportantescomolasdebidas a S . sorghi, pero se ha observado hasta un 30-40% de plantas infectadas en híbridos susceptibles de sorgo y maíz. En Italia parecen ser especialmente susceptibles los sorgos azucareros. El tratamiento alas semillas con fungicidas no sistémicos da sólo un control parcial, debido a que la infección en suelo contaminado puede tener lugar durante un período relativamente largo tras la germinación; sin embargo, se han obtenido buenos resultados tratando las semillas con carboxina a 150-200gihl(Simpson & Fenwick, 1971). Para reducir la fuente deinóculo se sugiere la destrucción temprana de las inflorescencias antes de la dispersión de las esporas
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Basidiomycetes 1 Y la rotación de cultivos; enla actualidad se dispone
de cultivares resistentes de sorgo y de maíz. CASTELLANI
Sphaceiotheca sorghi (Link) Clinton S . sorghi tiene soros oblongos a subcónicos cubier-
tos por un peridio firme y rellenos con una masa pulverulenta deesporas globosasasubglobosas, pardo oliváceo, lisas o minúsculamenteequinuladas, de 5-83 pm de diámetro. Se ha señalado sobre los distintos tipos de Sorghum bicolor y otras especiesdel genero, como S . halepense y S. sudanense, y su extensión coincide con la del cultivo de Sorghum; en Europa se conoce desde antiguo desde los países mediterráneos hasta tan al Norte como Dinamarca (mapa del CM1 220). Se han identificado varias razas de S. sorghi en base a las reacciones mostradas por distintos tipos de sorgo híbridos y de grano; Vaheeduddin (1 95 1) propuso una clave para su identificacibn. Se ha señalado hibridación entre S . sorghi y S. cruenta. En las plantas infectadas casi todos, aunque con mayor frecuenciasólo uncierto número,los granos, localizados en la parte superior, inferior o lateral de la inflorescencia se sustituyen por soros cilíndricos o cónicos, blancuzcos a pardo grisáceos, de 4 - 1 3 ~ 2 4 mm de diámetro; estánrecubiertos por un peridio más bien grueso, que puede persistir sin romperse hasta la trilla (carbón vestido, Fig. 66) y está relleno por una masa pardo negruzca pulverulenta de esporas en torno a una columela central esbelta formada por los restos de los tejidos vasculares. La infección se debe a esporas transportadas por las semillas, que pueden sobrevivirdurante varios años en las condiciones en las que se almacena normalmente el grano; al sembrar semilla contaminada las
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esporas germinan en cuantolas condiciones edáficas son favorables, produciendo un tubo germinativo dicariótico o un basidio que forma esporidios laterales y apicales, pequeños y hialinos; antes de que invadan el huésped, los esporidios con factores sexuales complementarios se fusionan. El micelio del patógeno crece entonces dentro de la planta y por último forma sus soros en lasinflorescencias. Al poder infectar sólo a las plántulas muy jóvenes, las condiciones ambientales predominantesentre lagerminación de semilla y la emergencia de las plántulas influyen de forma marcada en la incidencia de la enfermedad (Tarr, 1962). Las temperaturas moderadamente bajas (20-25 C) favorecen la infección, y, además de favorecer una germinación rápida de las esporas, retrasan el desarrollo de la plántula, manteniéndola susceptible durante un tiempo mayor. No se sabe que S. sorghi se transmita por el suelo, de hechosus esporas germinan fácilmente en un intervalo bastante amplio de temperaturas y humedades de suelo, y raras veces sobreviven entre cultivos sucesivos de sorgo (Ciccarone & Malaguti, 1950). S. sorghi es causante depérdidas de producción en sorgo para grano que pueden alcanzar localmente máximos de más del 60%, también reduce la producción de sorgos forrajero y azucarero y deprecia la del sorgo de escobas al deformar el eje central y las ramas de las panículas y mancharlas con las esporas. Puede obtenerse un buen control tratando la semilla con fungicidas como oxicloruro de cobre, cloranilo, thiram, carboxina y, donde aún esté permitido, organomercúricos. CASTELLANI
Zi//etiacaries (DC.)Tul. (Sinónimo: Tillefia tritici [Bjerk.] Wolf0
y Ti//etiafoetida (Wallr.) Liro (Sinónimo: T . lamis Kiihn) Descripcidn básica
Las dos especies se tratarán en c o ~ u n t oya , que se pueden cruzar y hay solapes en su patogeneicidad. Existe una variación considerable en la morfología de la teliospora, las esporas de T . caries son reticuladas, de 14-23 ,urn, y las de T . foetida son lisas, de 17-20x 18-22 ym; las masas de esporasson pardas a negras. Huéspedes
"_ Fig. 66. Carbón vestido del sorgo (Sphacrlathecu sorghi).
Al ataque de ambos patógenos son susceptibles el trigo cultivado,incluyendo T . aestivum, T . dicoccum, T. durum y T . spelta, el centeno y muchas
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Capítulo 15
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otras gramíneas, entre ellas especies de Agropyron, Bromlts y Lolium. Espec~ializac~idn de huésprd Ambas especies contienen muchas razas patogénicas cuyo númerovaría según los distintos cultivares utilizados. pero que entotal son al menos IS0 (Neergaard, 1979); la patogeneicidad difiere amenudo más entre distintas razas patogénicasde una especie que entre las dos especies. Distrihucidn geográfica Está distribuido en todo el mundo (mapas del CM1 294, 2951, pero las distintas razas patogénicas tienen distribuciones distintas, algunas en todo el mundo y otras limitadas a ciertas regiones. El riesgo de introducir razas a nuevas áreas debe por tanto considerarse en las políticas de cuarentena. Enfermedad Tillrtia pertenece al tipo de carbones vestidos en los que la masa de esporas maduras se mantiene durante cierto tiempo dentro del soro, amenudo hasta que éste se libera del huésped; la enfermedad (caries o tizón) es sistémica; las teliosporas sustituyen a los tejidos ovulíferos. Las espigas infectadas parecen normales al emerger, pero los síntomas se hacen evidentes al madurar: tienen un aspecto laxo, abierto, son alargadas y los soros del tizón son más gruesos que los granos sanos; los tallos de las plantas afectadasson máscortos de lo normal. Los soros aplastados tienen un olor a pescado debido ala presencia de trimetilamina.
Epidemiología Las teliosporas invernan contaminando el grano y sólo son capaces de sobrevivir en el suelo sin la presencia del huésped durante unas semanas; las esporas germinan a la vez que el grano y la plántula es susceptible hasta que se abre el coleóptilo, en cuanto sale la hoja primariala plántula se haceprácticamente inmune; debido a este período tan corto de susceptibilidad de la plántulalos indices de transmisión por semilla de los patógenos están sujetos a gran variación. dependiendo de los factores del suelo (comparar con carbones desnudos). Importancia econcimica La enfermedad causa pérdidas de grano en porcentajes variables y hay además pérdidas adicionales
por una inferior calidad del grano ‘atizonado’; en los anos veinte hubo pérdidas a menudo dramáticas en Europa y en América del Norte, llegando en algunos campos a más del 80%. Las medidas modernas de control (programas de certificación y tratamiento rutinario de la semilla) han reducido mucho la importancia de la enfermedad en países con agriculturatécnicamente avanzada, mientras que las pérdidas son aún importantes en los países en desarrollo. En Nepal y Afganistán se observan campos con un 40-60% de infección (Saari & Wilcoxson, 1974): en Turquía sólo se tratala mitad del trigo que se siembra, y donde sesiembra semilla sin tratar las pérdidas normalmente son del 10-15%, aunque en algunos campos pueden alcanzar el 70-95% (Parlak, I98 I ) ; cuando las semillas se tratan las pérdidas bajan a un 0.5% (Iren, 1981). Control Las medidas de control incluyen la certificación de la semilla, el tratamiento a la semilla y un manejo apropiado del cultivo que considere seleccionar fechas de siembra ajustadas, mejora para resistencia Y medidas de cuarentena dirigidas contra razas patogénicas foráneas. En la certificación de semilla el standard normal para que se apruebe un campo en cuanto a infección de carbones y tizones es de una espiga afectada en cada 1O.OO0, pero los standards varían según la susceptibilidad de los cultivares. Los tratamientos de semilla se han utilizado en toda Europa desde hace décadas y han reducido efícazmente el tizón a niveles normalmente despreciables; los compuestos organomercúricos, en la actualidad abandonados en general, se usan en los programas de certificación para las partidas de semilla iniciales; los tratamientos comerciales standard utilizan hexaclorobenzeno, quintozeno o fuberidazol; los fungicidas sistémicos tiabendazol y carboxina se utilizan principalmentepara el controlespecífico del carbón desnudo (Ustilago tritici), pero controlan también T . caries. La resistencia del trigo al tizón se basa en un número degenes mayoresY en algunos genes menores: los genes dominantes controlan la resistencia contra un cierto grupo de razas; los cruces entre cultivares resistentes pueden llevar a segregación transgresiva (Fisher & Holton, 1957). NEERGAARD
Tilletia confroversa Kiihn T . controversa causa la caries enana del trigo de invierno y de algunas gramíneas pratenses. Las es-
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Basidiomycetes I poras, producidas en soros esféricos, están típicamente rodeadas por una vaina hialina, gelatinosa, que las distingue de las de T . caries, que se producen en soros elípticos. Su ornamentación las diferencia de las de T . indica y d e T . f o e t i d a (CM1 746). Los patotipos de T. contruversa llevan los mismos factores de virulencia que T . caries Y que T . foetida, lo que indica una relación próxima. Los síntomas de la infección son muy parecidos a los de las otras caries, pero con un enanismo característico.Aunque el hongopuedetransmitirse por semilla (y es el método más probable de dispersión a larga distancia), la infección se debe típicamente a esporas que permanecen en el suelo, donde pueden seguir viables hasta 10 afios. Las mejores condiciones para la infección tienen lugar durante el invierno bajo una cubierta persistente de nieve, y por esta razón la enfermedad no tiene importancia en trigo de primavera. Las pratenses sólo son susceptibles durante su primer invierno, que es el Único momento en elquenormalmentetienen yemas caulinares susceptibles expuestas a la infección. En la actualidad la enfermedad tiene importancia principalmente en Europa Oriental (Hungría, Polonia, URSS) y en Américadel Norte; se encuentra en EuropaCentral, pero enel Oeste, donde las condiciones invernalesno la favorecen, está aparentemente ausente (mapa del CM1 297): aunque se ha señalado unavez en Francia, enla actualidad ha desaparecido de este país (EPPO 83). SMITH
Tilletia indica Mitra(sinónimo: Neovossin indica [Mitra] Mundkur) causa el tizón de Karnal deltrigo y se encuentra en la India, Iraq y Paquistán (EPPO 23). Principalmente se transmite por semilla y podría causar importantes problemas en la mayoría de las áreas templado cálidas del mundo (Europa, América delNorte, Australia) sise extendiera, por tanto se considera en todo el mundo como un organismo importante a someter a cuarentena; su introducción accidental en México ha subrayadolos peligros debidos al intercambio de germoplasma entre estaciones de mejora y de investigación de distintos continentes.
Urocystis cepulae Frost Las masas de esporas de Urocystis están rodeadas por una capa de células estériles, las de Urocystis cepulae son pardo oscuro(24-22 p m ) con las teliosporas individuales pardo rojizo, de paredes lisas (46 pm). U . cepulae causa el carbón de las cebollas y cebolletas (Fig. 67), del puerro y del ajo. Se ha se-
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Fig. 67. Carbón de la cebolla (Urocystis cepulae)
ñalado que Allium fistulosum es resistentey se han identificado resistencias potenciales al carbón enalgunas accesiones de la colección mundial de germoplasma de cebolla yen dos cultivares comerciales (Utkhede & Rahe, 1980). U . cepulae se encuentra en las áreas de cultivo de la cebolla en Europa y en muchos otros países (mapa del CM1 12). Los síntomas aparecen como estrías plateadas o plomizas a lo largo de las hojas cotiledonares, que pueden inclinarse; las estrías son los soros o pústulas del hongoque se rompenproduciendo lesiones pardo oscuras; la mayoría de las plantas jóvenes infectadas mueren a lastres-cuatro semanas aunque algunas, distorsionadas y llenas de lesiones, pueden sobrevivir hasta la recolección; probablemente la enfermedad no se transmita por semillas pero las masas de esporas pueden aparecer como contaminantes en muestras de semilla de cebolla. La principal fuente de enfermedad son los soros presentes en el suelo, la infección tiene lugar a través del cotiledón a nivel del suelo; las hifas infecciosas penetran la epidermis de la hoja y entran en el mesófilo, donde crecen a la vez que se desarrolla la hoja cotiledonar. En estos tejidos se producen los soros. Si el hongo penetra en los tejidos meristemáticos de la base de la hoja cotiledonar puede infectar también a las hojas; las pústulas (soro) del patógeno maduran tres-cuatro semanas tras la infección, liberando las bolas de esporas, quepueden sobrevivir hasta 20 años en el suelo. Las esporas germinan a 13-22" C produciendo fragmentos oidia-
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Capítulo 15
les; la infección tiene lugar principalmente a temperaturas del suelo de 10-12" C, aunque pueden infectar hasta 25" C, pero no a 29" C. La enfermedad se encuentra localmente y esporádicamente en Europay tiene una importanciaeconómica secundaria. Se controla por tratamiento a semillas utilizando gran cantidad de fungicidas un¡dos a la semilla por un adherente, seutilizan ferbam y thiram(Croxall & Hickman, 1953), benomilo y mezclas carboximdthiram (Crkte & Cartier, 1973); también reduce la enfermedad el hexaclorobenzeno (Duran & Fisher, 1959). MAUDE
U. anemones (Pers.) Winter (CM1 806) es frecuente en Anemone sylvestre y ocasionalmente es grave en especies cultivadas en las que causa abullonados negros en hojas y peciolos; las teliosporas contaU . violae (Sow.)A.Fischer minanelsuelo. v. Waldh. causa síntomas similares en Viola cultivada. U. gladiolicola Ainsworth (CM1 807) causa un abullonado negro de hojas y cormos de gladiolos y se transmite por el suelo y por cormos infectados. U. colchici (Schlecht.) Rabenh. se comporta de forma similar sobre Colchicum; el hongoconocido también como U . gladioli W. G. Sm. no es en absoluto un carbón y las bolas de esporas son enrealidad los bulbillos de Papuluspora dodgei Conners (CM1 807)
Urocystis occu/ta (Walk.) Rabenh. U . occulta forma masas de esporasen distintas partes vegetativas del huésped, pocas en los órganos reproductores. Las teliosporas están firmemente unidas en bolas rodeadas parcialmente por una capa de células estériles. U . occulta causa carbón dela hoja bandera, del tallo o carbón estriado del centeno. La infección a las plántulas tiene lugar a partir de teliosporas que contaminanlos granos, posteriormente seinfectan losjóvenes tallos laterales;el patógeno causa enanismo, malformación y estriado de hojas y tallos. Se encuentra en el norte y el sur de América, Asia, Australia y está muy extendido en Europa, donde en algunas regiones tiene importancia económica. Los indices de transmisión por semilla varían mucho según las condiciones de humedad y temperatura del suelo; las infecciones más importantes tienen lugar en condiciones de baja humedad. Antiguamente el carbón de la hoja bandera causó pérdidas importantes en Europa, de hasta 60% en Alemania; en la actualidad la enfermedad es a veces importante en el este de Europa. Se controla fácilmente con tratamientos adecuados a la semilla; los compuestos organomercúricos, en general abandonados en la actualidad, se utilizan en los programas de certificación para las partidas nucleares de semilla; los tratamientos comerciales standard utilizan tiabendazol, fuberidazol,triadimenol,benomilo Y carboxina. NEERGAARD
Urocystis agropyri (Preuss) Schroter causa carbón de las hojas de gramíneas pratenses (CM1 716) con soros lineales negros erumpentes a lo largo de las hojas; las teliosporas pueden contaminar la semilla y persistir en el suelo (cf. también Ustilago striiformis); en paísescálidostambién puedeencontrarse esta especie sobre trigo, aunque en Europa n ot i e n ei m p o r t a n c i as o b r ee s t ec u l t i v o .
Usti/agoawenae (Pers.) Rostrup (Sinónimos: U . segetum [Bull.] Roussel var. avenae [Pers.] Brunaud) Descripcidn básica Las teliosporas son esféricas a subesféricas, pardo verduzco claro a negro, finamente equinuladas, de 4-8 p m de diámetro; la masa de esporas es pardo verduzcooscuro. U . avenue sedistinguede U . hordei por la equinulación superficial de las esporas, lisas en esta última especie; el hongo se parece a U . nigra Tapke, el carbón semidesnudo de la cebada, que en general se considera como un sinónimo de U . avenue. Huéspedes
El huésped principal es la avena, pero se encuentra sobre una amplia gama de especies de Avena, entre ellas A . fatua y A . nuda y con frecuencia sobre Arrhenatherum elutirrs (Neergaard, 1971); aveces se denomina U . perennans Rostrup. Especializacicin de huésped Se han señalado numerosas razas patogénicas: en los USA se identifican 29 razas sobre 17 cultivares distintos (Reed, 1940) más otras razas descritas POSteriormente (Neergaard,1974);los cruzamientos entre razas pueden llevar a segregación transgresiva con aumento de virulencia. Distrihucirin geogr&c.a Está distribuida en todo el mundo (mapa del CM1 238), pero las razas patogénicas están limitadas a regiones, según los cultivares utilizados.
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Basidiomycetes I
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Enfermedad
Ustilago hordei (Pers.) Lagerh.
U . avenae causa un carbón desnudo. Los soros pulverulentos pardo verduzco oscurossustituyen a los granos; normalmente las glumas quedan completamente destruidas y las masas de esporas se liberan fácilmente. Puede producir la muerte de las plántulas; en la hoja bandera pueden desarrollarse lesiones y masas de esporas; los síntomas dependen en gran parte del cultivar de huésped y de la raza patogénica.
(Sinónimos: U . segetum [Bull.] Rouse1 var. hordei [Pers.] Ravenh., U . segetum var. segetum)
Epidemiología
Descripción básica
La masa de teliosporas sustituye al ovario y tiene un color pardo a negro purpúreo; las esporas son esféricas a subesféricas, amarillentas a pardas, de 5-1 1 p m de diámetro, y la pared es lisa y delgada (CM1 749). Huéspedes
Puedendistinguirse dos ciclos de la enfermedad. Las teliosporas transportadas por el viento desde las panículas atacadas llegan hasta los órganos de las flores abiertas produciendo infección del pericarpio y de la pared interna de las glumas o, alternativamente, las esporas diseminadasposteriormente permanecen como contaminantes entre la cariopsis y las glumas, o se alojan en la superficie de éstas durante la trilla. La infección sistémica se desarrolla a partirde semilla infectada (infección a flor y a plántula) o como infección de plántula debida a las esporas quecontaminan la semilla. El tipo de infección a la semilla, según sea el ciclo de la enfermedad, repercute sobre el método a aplicar para tratar la semilla, y probablemente explica por qué en los USA y en otros lugares ha sido más difícil reducir la infección del carbón desnudo dela avena que la del carbón vestido ( U . hordei).
En cebada se encuentran al menos 15 razas patogénicas‘verticales’ y un número igual en avena, aunque los números varían según los cultivares diferencialesutilizados (Neergaard, 1979); las razas patogénicas verticales pueden diferir considerablemente encuanto aagresividad(‘razashorizontales’).
Importancia económica
Distribución geogrcifica
En la mayor parte del mundo el carbón desnudo de la avena es más frecuente que el vestido; en los países en desarrollo se dan infecciones graves,poco comunes enpaíses conuna agricultura técnicamente avanzada, entre ellos los de Europa, debido al uso sistemático desde los años veinte de fungicidas organomercúricos.
La enfermedad se encuentraentodo el mundo (CM1 4601, aunque pocas razas patogénicas están ampliamente distribuidas.
Control
L,a enfermedad se ha eliminado en gran parte, o se ha reducido, por inspecciones de campos y programas de certificación de semilla; el tratamiento de la semilla con fungicidas mercúricosvolátiles es eficaz al eliminar las infecciones miceliares, y en la actualidad se utiliza principalmente para tratar las primeras generaciones en los programas de certificación;alternativamente puedenutilizarsedistintos fungicidassistémicos: benomilo, carboxina, piracarbolid y tiabendazol. NEERGAARD
Existen dos formae speciales, una que ataca a distintas especies de cebada (f. sp. hordei) y otra (f. sp. avenae Boerema & Verhoeven; sinónimos: U . kolleri Wille, U . levis [Kellerman & Swingle] Magnus) que ataca a especies de avena. También infecta a Agropyrum, Bromus, Elymus, Secaley Triticum. Especialización de huésped
Ertfermedad
U . hordei causa el carbón vestido de la cebada y la avena. La membrana del sor0 que sustituye a los granos en las espigas infectadas no se rompe hasta la recolección, las inflorescencias afectadas emergen mástarde que las sanas y los soros pueden aparecer también como bandas alargadas en hoja bandera o como agallas en el tallo. Epidemiología
Los tubos germinativos de los esporidios formados por basidios que se desarrollan sobre grano contaminado, o en el suelo a partir de teliosporas, penetran en el coleóptilo, que es susceptible durante
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Capítulo 15
U . maydis, originario de América del Norte, se enel tiempo en el que permanece sin abrirse. Los índices de transmisión por semilla varían mucho según cuentra en la actualidad en todas las partes de Europa en que se cultiva maíz (mapa del CM1 93) y en la temperatura del suelo y la humedad. El carbón la mayor parte del mundo. La infección de la planta vestido de la cebada requiere temperaturas de suelo puede tener lugar en todas las partes aéreas, espesuperiores a las del tizón del trigo (Tilletia caries). cialmente en los tejidos meristemáticos o en tejidos El micelio avanza intercelularmente en la plántula jóvenes en crecimiento activo, pero no es una ina través del parénquima, y penetra en los primordios fección sistémica (Compendio de la APS). La lluvia florales; las plantas enfermas son menores que las arrastra las esporas por las vainas foliares hacia abasanas; ladiseminación de las esporas tienelugar jo hasta los meristemos, alternativamente puede indurante la recolección y culmina con la trilla. Las fectar al callo formado en puntos de heridas debidas esporas que se encuentran en el pericarpio por dea prácticas culturales, granizo o insectos (p. ej., Osbajo de las glumillas pueden germinar y empezar la cinellafrit). El período de incubaciónes de dos-tres infección incluso durante el almacenamiento, si el semanas; las esporas se liberan unasemana después grano se mantiene en condiciones relativamente húy las transporta el viento; pueden causar infecciones medas; esta forma de infección tiene importancia en secundarias en el cultivo o depositarse en el suelo; cuanto a la técnica a aplicar para el tratamiento de las mazorcas se infectan relativamente tarde y la la semilla, sin embargo eluso de técnicas modernas infección puede extenderse de forma explosiva al de secado y almacenamiento hace que la germinación de las esporas por debajo de las glumillas tenga final de verano si las condiciones son favorables. lugar muy raras veces. U . maydis persiste principalmente en el suelo en forma de esporas, que pueden permanecer viables durante muchos años; la semilla también puede IleImportancia económica var esporas, aunque esto tieneuna importancia El carbón vestido de la cebada y la avena está bien práctica secundaria. Si el cultivo se siembra en un controlado en Europa, donde se utilizan cultivares suelo muy infestado puede atacar a plántulas y proresistentes, programas de certificación de semilla y ducir su muerte en proporciones importantes; las tratamientos a ésta;sólo se ven ataques graves cuanplantas infectadas tempranamente dan pocas mado no se lleva a cabo el control adecuado. En Suecia zorcas y pequeñas. El daño principal se debe a las han resultado contaminadas el 15% de 2.180 mueslesiones provocadas en hojas, tallos y mazorcas; en tras de semilla, 3-4%de ellas de forma grave; el Europa, sin embargo, las pérdidas songeneralmente número de lotes altamente contaminados aumentaba bastante pequeñas: si se infectan el 10% de las plancon el número de años en los que no se había utitas sólo se debe esperar una pérdida decosecha del lizado semilla tratada (Fritz, 1978). 2% (Legros & Geenen, 1979); sólo en condiciones más bien excepcionales tienen lugar ataques importantes, como en el verano cálido y seco de 1976. La Control infección se ve también favorecida por niveles elevados de fertilización nitrogenada y por daños de Los programas de certificación han contribuido al control. Los tratamientos a semilla con organomer- insectos; se ha considerado la posibilidadde que las agallas del carbón cosechadas con el maíz forrajero cúricos volátiles se utilizan en los programas de mulpuedan ser tóxicas para el ganado, pero experiencias tiplicación de semilla, y en tratamientos comerciales recientes en Europa no lo han confirmado; es pose utilizan carboxina, piracarbolid o tiabendazol; se sible que los problemas de este tipo que hayan apaha observado resistencia al benomilo; también se recido enel pasado sehayan debido másbien a utilizan fuberidazol e imazalil. infecciones adicionales por Fusarium. NEERGAARD No hay métodos de control que sean muy satisfactorios. El hongo persiste en el suelo durante demasiado tiempo para que las rotaciones sean útiles, Ustilago maydis (DC.)Corda y los tratamientos fungicidas (de semilla, suelo O (Sinónimo: U . zeae [Beckm.] Unger) plantas) son caros y más bien ineficaces. La destrucción y enterrado en profundidad de restos eliU . maydis forma sus esporas en tumores grandes, minaría inóculo, pero debería practicarse en Breas irregulares, de 1-15cmde tamaño, sobre infloresgrandes, dado que loscultivos pueden infectarse Por cencias, hojas y tallos de maíz (CM1 79); estas agaesporas transportadas por el viento. Muchos cult¡llas aparecen blancas, posteriormente grisáceas y vares de maíz tienen resistencia vertical Y en COpor último estallan liberando esporas negras.
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Basidiomycetes I rrespondencia existen numerosos patotipos del hongo que hacen que este tipo de resistencia sea poco útil en la práctica; algunos cultivares pueden tener grados útiles de resistenciahorizontal o de resistencia de campo. CASSINI & SMITH
Ustilago nuda (Jensen) Rostrup (Sinónimo: U . segetum [Bull.] Rousselvar. tritici [Pers.] Brunaud) Descripción básica
Ya que existen diferencias claras entre los hongos causantes de los carbones desnudos del trigo y de la cebada, tanto en cuanto a morfología como en cuanto a comportamiento nuclear, a menudo se retiene para el primero el nombre de U . tritici (Pers.) Rostrup, sin embargo ambos patógenos tienen en común su ciclo, la epidemiología y el control. Las teliosporas son oscuras, finamente equimuladas, de 5-8 ,um de diámetro. Huéspedes
U . nuda ataca a todas las especies cultivadas de cebada, mientras que U . tritici se encuentra en todos los trigos cultivados. U,vavilovi Jacz. está muy relacionado e infecta a centeno y a trigo.
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sanas y hasta alturas mayores fuera de la vaina foliar; en el trigo algunas plantas infectadas pueden .aparecer enanizadas y con mal ahiamiento, condición que se considera como hipersensibilidad, ya que el patógeno es inhibido y no puede alcanzar la espiga; estas plantas pueden recuperarse de la enfermedad. Epidemiología
La enfermedad predomina en países con clima húmedo, y en los años siguientes a aquellos en los que la humedad y el inóculo son adecuados en el momento de la floración (Neergaard, 1979). El micelio durmiente puede estar en cualquier parte del embrión, excepto la radícula; el índice de transmisión en la cebada es prácticamente del 100%. Las hifas crecen intercelularmente por debajo del punto de crecimiento y penetran en las hojas y en los primordios de las espigas, así como en la raíz; unas semanas antes delespigadoempiezanaformarse teliosporas que sustituyen a los tejidos del ovario; estas teliosporas, devida corta, son dispersadas por el viento desde las espigas afectadas a flores sanas, en las que germinan produciendo hifas infectivas que penetran por la pared del ovario joveny llegan a establecerse comoun micelio durmiente enel embrión antes de quemadure la semilla.Las flores sólo son susceptibles a la infección durante unos pocos días tras la fertilización.
Especialización de huésped
Ambas especies contienen un número considerable de razaspatogénicas, que varía según los cultivares diferenciales utilizados; Halisky (1965) señaló 20 raz a sd ec a r b ó nd e s n u d od el ac e b a d a , y Tusa & Rgdulescu (1973) han señalado en Rumania 22 grupos de razas del carbón del trigo (Neergaard, 1979).
Distribución geogrrifica
Ambas especies están distribuidas en todoel mundo (mapa del CM1 368), aunque las razas patogénicas pueden tener distribuciones limitadas. Ertfermedad
La infección es sistémica como en la mayoría de los carbones. Los síntomas pueden manifestarse antes del espigado por un ligero cambiode color (amarillo, pardo) de las hojas, pero estacondición en general sólo aparece sobre ciertos cultivares (estriado de cromo); las espigas atacadas crecen antes que las
Pérdidas económicas
En muchos países en desarrollo ambos patógenos causan en cebada y trigo pérdidas importantes comparables con las de que se daban a menudo en las primeras décadas del siglo en América del Norte y Europa; en el N E de la India, en 1967-71, se han detectado pérdidas de hasta el 40%, y en algunos países en desarrollo se consideran sin importancia pérdidas del 5% debido a alguno de estos carbones. En Europa normalmente las pérdidas son menores del I%, debido en parte a lo extendido del uso de cultivares resistentes. En Turquía las pérdidas son del 10-15% Y en algunos campos enlos que seutiliza semilla no tratadapueden llegar al 90%; en unaprospección realizada en 1972-74 las pérdidas medias en campos infectados llegaban al 16%, es decir, almenos 35.000 t de trigo, que equivalea las necesidades del país para 200.000 personas (Parlak,1981); según Irem (1981), las estimas de las pérdidas anuales en Turquía durante los últimos 10 años no han sobrepasado el 5%. Las pérdidas varían entre 0,I y 2% según las condiciones clim6ticas y los cultivares.
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Capítulo 15
Control En países con una agricultura técnicamente avanzada se obtieneun buen control utilizando cultivares resistentes, programas de certificación que incluyan la inspección de los cultivos para producción de semilla y el ensayo sistemático de la semilla en laboratorio por el procedimiento de conteo de embrión (ISTA, 1976; Rennie, 1981). Los standards habituales para carbón desnudo en los programas de certificación son de 0,l-0,2% de embriones infectados en las tres primeras categorías de multiplicación; a diferencia del ensayo para cebada, que da una correlación positiva prácticamente total con los ataques en campo, enel trigo sólo un 33-50% de la incidencia estimada en los ensayos de embriones aparece en campo, lo que puede deberse a condiciones de siembra o a métodos de ensayo no suficientemente refinados (Hewett, 1979)o a resistencia por hipersensibilidad (ver Erzfermedad). En la certificación de semilla es importante, especialmente en el caso del trigo, la inspección tardía de los cultivos de producción de semilla y disponer parcelas control; el procedimiento de conteo de embriones también se utiliza para ensayar la necesidad de tratamiento de semillas en programas como los de Bulgaria o la India, en los que se aplica una tolerancia del 0,5-1 ,O%; estos ensayos dela necesidad de tratar a la semilla reducen los costes del tratamiento. Los fungicidas sistémicos (para cebada carboxina, tiabendazol o triadimenol, para trigo carboxina o piracarbolid) han sustituidoa los engorrosos tratamientos con agua caliente, evitando empapar y secar la semilla. La selección de áreas adecuadas para la producción de semilla tiene en cuenta las condiciones epidemiológicas para la infección floral; existen distintos tipos de resistencia:‘resistencia del embrión’ y ‘susceptibilidad del embrión ligada con resistencia de plantas adultas’ (cebada cv. Keystone), ambos tipos impiden la transmisión por semilla, o ‘resistencia de flor cerrada’ que da escape a la infección. NEERGAARD
Ustilago crameri Korn. (CM1 78) causa en el sur de Europa un carbón importante de la inflorescencia del panizo (Setaria italica); los granosinfectados aparecen hinchados de teliosporas (Viennot-Bourgin, 1949) que se transmiten externamente sobre la semilla e infectan a las plántulas durante la germinación, de forma que resultan eficaces las mismas medidas de control que contralos carbones vestidos o contra los tizones (p. ej., Tilletia caries). Los carbones también afectan frecuentemente las espigas de gramíneas pratenses. U. bullata Berk. (CM1 718)
es frecuentesobre especies deBromus y de Agropyrum; se han encontrado efectos importantes en la supervivencia de plántulas, producción y formación de inflorescencia en B. catharticus (Falloon, 1979). V. cynodontis (Pass.) Henn. es frecuente y evidente en inflorescencias (Y hojas) de Cynodondactylon en los países del sur de Europa (CM1 279). Ustilago striiformis(Westend.)Niessl(CMI717)causauncarbón en estrías de las hojas de muchasgramíneas (igual que Urocystis agropyri, pero con teliosporas sin agregar). Ustilago hypodytes (Schlecht.) Fr. (CM1 809) forma sus teliosporas en los entrenudos del tallo por debajo de las vainas foliares. Los carbones de las hojas de los céspedes ( U . agropyri, Ustilago spp. Entyloma spp.)tienen en Europa una importancia en general bastante secundaria, lo que puede ser debido al uso de semilla sana o tratada; pueden utilizarse fungicidas en los tratamientos de los céspedes infectados: estas enfermedades se extienden especialmente en céspedes regados y bien fertilizados y las plantas infectadas tienden a morir selectivamente si se suprimen los tratamientos (Compendio de la APS).
Usrihgo wiohcea (Pers.) Roussel (Sinónimo: Microhotryum violaceum Deml & Oberwinkler)
U . violacea causa el carbón de las anteras de las Caryophylaceae (CM1 750). Las teliosporas infectan a las yemas y a los brotes jóvenesestableciendo infecciones sistémicas; el hongo esporula en las anteras sustituyendo al polen por una masa evidente deesporas moradas: la enfermedadpuede transmitirse por insectospolinizadores (Jennersten, 1983) pero no por semilla. U . violacea ataca sólo ocasionalmente a especies cultivadas de Caryophylaceae como el clavel, aunque es frecuente en toda Europa en las especies silvestres, p. ej. la var. major Clinton sobre Silene dioica y la var. sfellariae (SOW.) Savile sobre Stelfaria. Las plantas afectadas aparecen enanizadas con muchos brotes laterales; dado que los cultivares modernos rara vez producen anteras, las posibilidades de transmisión son limitadas (Fletcher, 1984); sin embargotambién seforman soros sobre los pétalos de los claveles. U . violacea se ha estudiado intensamente desde el punto devista genético y fisiológico; los extractos de plantas estimulan el cambio de un crecimiento saprofitico tipo levaduraa la forma miceliar parasitaria, Y se ha identificado al a-tocoferol comoresponsable en gran parte de esta actividad (Castlei & Day, 1984). SMITH
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Basidiomycetes I
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CAPITULO 16
Basidiomycetes I1 Uredinales
Por la complejidad de sus ciclos vitales las royas han sido desde hace tiempo uno de los grupos de patógenos vegetales que han despertado mayor interés entre los micólogos. Su ciclo vital básico y la distinción fundamental entre royas autoicas y heteroicas (las primeras producen todos los tipos de esporas en un Único huésped y las segundas alternan entre dos huéspedes para completar su ciclo) son bien conocidos. Las royas macrocíclicas producen todos los tipos de esporas (espermatidas en espermogonios, eciosporas en ecios, urediniosporas en uredinios, teliosporas en telios y basidiosporas en basidios); otras royas tienen ciclos más cortos en los que falta alguno de estos tipos de esporas. Aunque existe una terminología al respecto hemos preferido indicar simplemente los tipos de esporas que forman; vale la pena señalar un caso especial: las royasendocíclicas,cuyaseciosporasfuncionan como teliosporas. Los nombres de los tipos de esporas y de las fructificaciones en que se forman continúan variandomucho entre autores;hemos decidido seguir el uso de Cummins & Hiratsuka (1983), que es ontogenetic0 más que morfológico. Aunque algunas se han cultivado, las royas son parásitos obligados,fundamentalmente de tejidos foliares. Las eciosporas, o las urediniosporas, germinan sobre la superficie de la hoja dando lugar a tubos germinativos que crecen hacia los estomas y forman un apresorio sobre la apertura estomática; desde éI una hifa de penetración entra hasta la cavidad subestomática donde forma una vesícula subestomática; en las células vecinas del mesofilo se forman haustorios limitados por una vaina haustorial, y el hongo se extiende enlos tejidos de la hoja con un micelio intercelular con haustorios intracelulares, formando una colonia normalmente circular. El micelio da lugar a esporas que erumpen por la epidermis como pústulas típicas (a menudo en la misma pústulalasteliosporas siguen a las urediniosporas); lasurediniosporas se dispersan para reinfectar al mismo huésped; las teliosporas que sobreviven sobre restos germinan in situ, dando lugar a basidiosy basidiosporas, normalmente alprincipio de la estaciónvegetativa, que constituyenel inóculo
primario para reinfectar al mismo huésped (autoicas) o el huésped alternativo (heteroicas). Lostubos germinativos de las basidiosporas parecen penetrar directamente y en la actualidad se está prestando interés al estudio del comportamientocomo parásito en el huésped alternativo, en el que el micelio es, al menos al principio, monocariótico (cf., p. ej. fuccinia poarum).
Desde el punto de vista de la patología vegetal, podemos anotar que las royas puedensobrevivir como: i) teliosporas; ii) micelio perenne, especialmente en huéspedes leñososo; iii) por ciclos únicamente de urediniosporas, especialmente en climas cálidos o en invernaderos donde se dispone durante todo el año de hojas que infectar. La infección del huésped alternativo no se repite y tiene lugar sólo una vez al año, mientras que la infección del huésped telial se repite en general una y otra vez por medio de las urediniosporas (como las conidias de los Ascomycetes). Unas pocas royas del tipo microcíclico repiten su ciclo dentro de la estación por la formación sucesivade teliosporas y basidiosporas. un elemento La alternancia entre huéspedes es característico de la epidemiología de las royas y en algunos casos ha tenido implicaciones obvias para su control (principalmente f uccinia graminis); sin embargo el heteroecismo puede considerarse como una limitación para la multiplicación del patógeno, de forma que muchas royas heteroicas tienen una importancia económica menor que las autoicas; algunas son importantesporque pueden prescindir del huésped alternativo sobreviviendo de otra forma o en regiones más meridionales. En cualquier caso el hábito biotróficode infección foliar significa que las pérdidas de cosecha debidas a las infecciones de royas son principalmente indirectas y por tanto, aunque hay numerosas especies de Uredinales que atacan casi cualquier planta cultivada, las enfermedades causadastienen a menudo una importancia más bien secundaria; sólo los cereales, árboles forestales y algunos cultivos hortícolas y floralessufrenrealmentepérdidas importantes debidas a estos patógenos. Algunas de las
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Basidiomycetes I1 familias principales casi no se ven afectadas (Cruciferae, Cucurbitaceae, Solanaceae). Las royas introducidas pueden ser particularmente peligrosas. Por último debe subrayarse que, al igual que otros biótrofos obligados, las royas muestran una tendencia importante a la especialización de huésped a nivel de género, de especie y subespecífico, en particular a formar patotipos específicos para genes de resistencia, lo que se expresa principalmente en el estadio de urediniospora; el tema se discute con más detalle en la sección sobre Puccinia graminis. Arlhuriomyces peckianus (Howe) Cummins & Y . Hiratsuka causa la roya naranja de muchasespecies de Rubus (CM1 212); carece de estadio uredinial. En América del Norte existe una forma endocíclica (Gymnoconia nitens [Schwein.] Kern & Thurston, sinónimo: Kunkelia nitens [Schwein.] Arthur), cuyas eciosporas se comportan como teliosporas (Cummins & Hiratsuka, 1983); aunque está muy extendido en el norte de Europa, la enfermedad es relativamente poco importante. Cerotelium fici (Butler) Arthur produce uredinios y telios en la higuera (CM1 281); está muy extendido enlos países mediterráneos (mapa delCM1 399), pero tiene poca importancia económica (ViennotBourgin, 1949).
Chrysomyxa abietis (Wallr.) Unger C . abietis tiene telios alargados amarillos o anaranjados de hasta 10 mm de longitud, que forman cadenas de teliosporas anara~adaso pardo rojizas (CM1 576). Se encuentra sobre todo en Picea abies, aunque también sobre P. sitchensis, P. engelmannii, P . pungens y P. rubens. Se encuentra frecuentemente en Europa y haciael Este hastaAsia; C . ahietis infecta a las aciculas del año a través de los estomas (Grill et al., 1980); a mediados del verano las acículas enfermas muestran bandas transversales brillantes amarillo limón que posteriormente se oscurecen a un amarillo oscuro; alfinaldel veranoen los enveses de las acículas se forman sobre las bandas amarillas teliosalargados, que permanecen durmientes durante el invierno y continúan SU desarrollo a la primavera siguiente; al principio del verano (normalmente en mayo o junio) se abren por una hendedura a través de la epidermis, apareciendo como pústulas amarillas o naranjas. Las teliosporas producen basidiosporas que infectan a las acículas jóvenes del año. Tras la germinación de las teliosporas las acículas viejasmueren y caen;
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por tanto al final del verano las acículas del año permanecen en las ramasafectadas, pero las delaño anterior están ausentes en su mayoría o totalmente. Las epidemias causadas por C . ahietis son dispersas y esporádicas debido a que las acículas de las piceas sólo son susceptibles cuando muy jóvenes. Sólo se desarrollan epidemias cuando la producción de basidiosporas coincide con la brotación de acículas y por tanto sólo ocasionalmente, y especialmente en plantaciones jóvenes y densas. A pesar de las pérdidas graves de acículas en los árboles afectados, la importancia económica del hongo es en general localizaday relativamente pequeña, Y normalmente no se toman medidasespeciales para su control. La enfermedad causa problemas en plantaciones jóvenes y densas; puede ser rentable aclarar para aumentar la aireación. PHILLIPS
Chrysomyxaarctoslaphyli Dietel, con ecios sobre Picea y telios sobre Arctostaphylos uva-ursi, causa en América del Norte (mapa del CM1 441) escobas de brujas con síntomas similares a los que causa sobre abeto Melampsorella caryophylacearum; representa una amenaza principal para Europa, sometida a cuarentena, donde su huesped alternativo está m u y extendido en los bosques de Piceas (EPPO 8). Chrysomyxa ledi (Alb. & Schwein.) De Bary, como C . abietis, causa caída de acículas de Picea, pero sólo produce sobre este huésped los espermogonios y los ecios; los uredinios y telios se forman sobre Ledum (var. ledi),p. ej. en Escandinavia y la URSS, o sobre Rhododendron (var. rbododendri (De Bary) Savile, sinónimo: C . rhododendri De Bary), p. ej. en Europa del Norte y Central. La enfermedad tiene poca importancia sobre picea pero puede causar daños en los Rhododendron cultivados. C. woroninii Tranzschel también alterna entre Ledum y Picea, pero afecta sólo a las yemas foliares y a los conos femeninos (roya de las yemas de la picea); se encuentra en la URSS y en América del Norte (McBeath, 1984). Chrysomyxapirolata Winter formaespermogonios y ecios sobre las escamas de los conos de Picea, y uredinios y telios sobre Pyrolaceae; en su estadio uredinial es sistémico y por tanto también se encuentra fuera del área de las piceas; C. pirolata reduce a veces la producciónde semillas delas piceas, pero no tiene gran importancia. ROLL-HANSEN
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Capitulo 16
Coleosporiurn tusilaginis (Pers.) Lév. C. tusilaginis produce abullonados blancos eciales y espermogonios sobre pinos del subgénero Pinus;
en Europa afecta sobre todo a P . sylvestris, P . nigra y P . halepensis, pero en América del Norte ataca a muchos otros. Losuredinios y telios aparecen sobre distintas compuestas, principalmente silvestres (Tussilago furfara, Senecio spp.), Campanulaceae, Ranunculaceae y Scrophulariaceae;sobreestos huéspedes alternativos las formas muestran ligeras diferencias morfológicas y por tanto a veces se separan hasta en 10 especies (Lanier et al., 1978) o formae speciales; una de ellas (f. sp. senecionis-sylvatici [Wagner ex Gaum.] Boerema & Verhoeven, sinónimo: C. senecionis Fr.) causa a veces daños a cinerarias en invernadero y requiere control fungicida (Fletcher, 1984). C. tusilaginis es frecuente en la mayor parte de Europa del Norte y Central, y normalmente se denomina la roya de las acículas del pino. Las basidiosporas se formanen alguno de los huéspedes alternativos e infectan en otoñolas acículas delaño; a la primavera siguiente puedenencontrarse a partir de abril pequeños espermogonios amarillos alos que suceden ecios que erumpenliberando sus esporas a principios y hasta mediados de verano; las eciosporas infectan los huéspedes alternativos, en los que se forman los uredinios en forma de manchas anar a ~ a d a en s el envés de las hojas y en los tallos; en plantas resistentes al frío invernal, como Senecio vulgaris, produce esporas a lo largo de todo el año. Los telios se forman en otoñoen los enveses de las hojas como costrasbrillantes rojo anaraniado; si los h u é s p e d easl t e r n a t i v ossofnr e c u . e n t e s , C. tusilaginis puede causar ocasionalmente daños importantes a plantas de vivero o a árboles jóvenes en plantaciones densas, aunque normalmente la importanciadel hongo esdespreciable;rara vez se necesitan medidas de control. Un buen control de malas hierbas en los viveros forestales paraeliminar a las que actúan como huéspedes alternativos debe mantener niveles de infección bajos.
verrucosas y ovoide-elipsoidales; los uredinios, envueltos en un peridio, son subepidérmicos y se abren por un poro; las urediniosporas, que se originan individualmente, son equinuladas; los telios originalmente son epidérmicos y empiezanaerumpir en forma de columnas,las teliosporas son unicelulares, catenuladas y adherentes firmemente lateral y terminalmente. Los basidios son externos. Huéspedes C. flaccidurn produce sus uredinios y telios sobre Vincetoxicum hirundinaria (Fig. 68) y sobre varias otras plantas herbáceas silvestres o de jardín (Impatiens, Nernesia, Paeonia, Pedicularis, Schizanthus,Tropaelum,Verbena); en Europa los princiPinushalepensis, pales huéspedes eciales son P . nigra (en sus distintas formas, incluyendo a las sspp. Iuricio, Fig. 69, y nigra),P . pinaster, P . oinea
Fig. 68. Telios de Cronartiurnflaccidurn sobre
Vincetoxicum hirundinaria.
PHILLIPS
Cronartium flaccidum (Alb. & Schwein.) Winter (Sinónimo: C . asclepiadeum [Willd.] Fr.) Descripción básica El género Cronartiun, al que Pertenece c. flaccidum, se caracteriza porespermogonios (PiCniOS) intracorticales y subepidérmicos: los ecios, subepidérmicos y de tipo peridermoide, erumpen envueltos en un peridio, las eciosporas son catenuladas,
Fig. 69. Ecios de Cronartiurnflaccidurn sobre Pinus
nigra spp. laricio.
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Basidiomycetes I1
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sidera resistente.
forma grandes chancros; si anilla al tronco produce la muerte del árbol.
Especialización de huésped
Epidemiología
y P . sylvestris, aunque
en Italia este último se con-
Gaumann (1959) ha diferenciado tres formae speciales según los huéspedes teliales: I ) la f. sp. typica sobre Vincetoxicurn y sobre Paeonia, pero no sobre Gentiuna; 2) la f. sp. gentianae sobre Gentiana y Paeonia, pero no sobre Vincetoxicurn; 3) la f. sp. ruelliae sobre Ruellia, pero no sobre Gentiuna, Paeonia ni Vincetoxicum.
Distribucibn geográjica La f. sp. typica se encuentraen los países de Europa Central y Meridional, en las regiones meridionales d e E s c a n d i n a v i a y e ne lR e i n oU n i d o ;l a f. sp. gentianae se encuentra en los Alpes austríacos, la región carpático-danuviana, el Cáucaso y China; la f. sp. ruelliae se encuentra enlas regiones bálticas de la URSS.
Edermedud
Los huéspedes alternativos muestran en el envés de las hojas pústulas uredínicas naranjas y posteriormente telios (cerdas rojizas que se proyectan); las acículas de los pinosinfectadas por las basidiosporas muestran manchas amarillo rojizo a los unodos meses, el hongo forma entre el mesofilo Y la endodermis un estroma desde el que se desarrollan hifas a lo largo de los hacesvasculares dela acícula, alcanzando el tallo; el micelio alcanza la madera y la médula a través de los rastros foliares. Durante el verano y el otoño del año siguiente a la infección, en el caso de plantones de uno-dos años, se forman sobre el tallo espermogonios (que parecen gotas de un líquido viscoso); en el caso de plantas demás de cinco años los espermogoniosaparecen dos-tres años trasla infección y su aparición viene precedida de una ligera dilatación de la parte infectada; los ecios maduran al principio del segundoo tercer año; después de alrededor de un mes se agotan, y este estadio es seguido de necrosisdeltejidocortical circundante, que alcanza el xilema y el floema de forma que puede morir la copa. El micelio de C . flaccidum permanece activo en los tejidos corticales supervivientes y se extiende en la estaciónsiguiente formando nuevos espermogonios y nuevos ecios, así aumenta el área necrótica con la progresion de la infección hasta alcanzar a las ramas más viejas y al tallo, en donde
C. flflnccidum sobrevive como micelio sistémico en las ramas y troncos infectadas de los pinos, y en estegénero el estadio télico no tiene función de supervivencia en el tiempo. Las basidiosporas formadas en el huéspedalternativotienenuna vida relativamente corta y son delicadas; se dispersan principalmente de noche, porvientos suaves que las pueden llevar a largas distancias hasta bosques aislados, especialmente en áreas montañosas; en Italia la dispersión de las basidiosporas tiene lugar principalmente en junio-septiembre (áreas costeras) y julio-octubre (montañas); las lluvias intensas arrastran el inóculo hasta el suelo e impiden su dispersión. La infección de los pinos se ve favorecida por las mismas condiciones que la dispersión de las basidiosporas; éstas germinan sobre la superficie de las acículas con un promicelio que alcanza y penetra un estoma en 1-20 h. según la susceptibilidad de la especie de pino. En marzo-abril (áreas costeras) o mayo-junio (montañas) aparecenlos ecios; las eciosporas, que sedispersan por el viento, germinan mejor por la mañana temprano (18-22" C; HR 60-80%); las pústulas urediniales naranjas aparecen a los 814 días trasla infección por las eciosporas del huésped alternativo, que puede verse reinfectado por urediniosporas con los mismos requerimientos para dispersión y germinación que las eciosporas. C. flaccidurn se manifiesta cíclicamente con olas epidérmicas en conexión con circunstancias favorables: i) años lluviosos con temperaturas suaves; ii) presencia de nuevas plantaciones de pinos en los que esté presente el huésped alternativo (los pinos son particularmente susceptibles hasta los 20 años).
Importancia econhmica Los daños se deben a la muerte de las partes altas de las copas o del árbol entero cuando las infecciones sistémicas se han extendido hasta el tronco. En Italia es donde han tenido lugar las pidemias más graves; de hecho, desde 1937 ha destruido plantaciones enteras de P. pineu, P . pinuster y P. nigra (Moriondo, 1975); esta dispersión epidémica en Italia se debeprobablemente a nuevas plantaciones de pinos e n áreas en donde está muy extendido V. hirundinaria o donde nohaya habidoantes pinos, o a la renovacih de plantaciones viejas; en otros países C. flaccidurn se encuentra de forma esporádica y debido a que el clima es menos favorable no presenta problemas económicos.
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Capítulo 16
538 Control
Deben evitarse nuevasplantaciones de pinos, especialmente sin mezclar conotras especies,en áreas en las que se encuentre el huésped alternativo; las plantas infectadas deben destruirse para reducir la cantidad de inóculo y deben utilizarse especies resistentes. P . sylvestris es resistente en Italia, pero no en el norte de Europa; en Italia se ha encontrado que P.a k a carece casi por completode resistencia genética, lo que no es el caso con P. pynaster, donde se ha encontrado una gran variabilidad de comportamientoentreproviniencias(Raddi & Fagnani, 1978).
Importancia en investigación Las observaciones de la germinación de las basidiosporas sobre la superficie de la acícula con microscopio de fluorescencia (Ragazzi & Dellavalle, 1982) muestran variación en el comportamiento de especies susceptibles (P.nigra spp. larycio) o resistentes (P.sylvestris); los factores de resistencia pueden por tanto operar al nivel de la epidermis y estas observaciones podrían utilizarse paraseleccionar individuos resistentes. RAGAZZI
Cronartium ribicola J. C . Fischer Descripción búsica Los espermogonios amarillos de C . ribicola miden 2-3 mm de sección y exudan gotitas doradas que contienen las espermatidas; las ampollas eciales (24 x 1-3 mm) forman eciosporas naranjas, globoides, elipsoides o poliedroides (22-29x 18-20 pm); los uredinios, pequeños, seproducen en grupos de 1-5 mm de sección, con urediniosporas naranjas que miden 21-24x 14-18 pm; los telios, como cerdas naranjas o parduzcas, tienen hasta 2 mm de longitud y se componen de teliosporasoblongasque miden hasta 7 0 x 2 1 pm (Wilson & Henderson, 1966; CM1 283).
y los introducidos P. aristata, P. koraiensis y P . wallichiana son marcadamente resistentes; la resistencia de los pinos también aumenta con la edad del árbol y hay evidencia de que la infección a menudo tiene lugar en el vivero. Las distintas especies de Ribes también varían en susceptibilidad; el groseller0 negro es más susceptible que el grosellero común, que a su vez es más- susceptible que los groselleros rojo y blanco; el grosellero negro cv. Viking se ha mejorado para resistenciaal hongo.
Disrribución geogrrifica C . ribicula se considera originario de Asia, pero su importancia económica es especialmente grande en el N de Europa y América (mapa del CM1 6).
Ertfermedad El hongo, denominado comúnmente royablanca de los pinos, produce en estos chancros perennes como C . flaccidurn; los primeros síntomas aparecen como manchas pequeñas en las acículas con cambios de coloración; desde la primavera siguiente a la infección pueden observarse en los brotes pequeñas dilataciones amarillentas sobre la corteza en la base de las acículas infectadas, posteriormente (unos 24 años tras la infección) en primavera y verano se forman espermogonios y ampollas eciales blancas sobre los tejidoshinchados, y los ecios erumpen liberando nubesde eciosporas a n a r a ~ a d a sel; hongo es perenne en el pino y forma chancros en las ramas, o las anilla extendiéndose posteriormente hasta el tronco principal; las ramas anilladas mueren, y sus acículas muertas, pardo rojizas (y en primavera y verano las pústulas eciales), constituyen los síntomas más evidentes dela enfermedad. Sobre los troncos sepueden formar también grandeschancros que producen eciosy,eventualmente, el anilladodel tronco lleva a la muerte del árbol. En las hojas de Ribes el hongo produce los uredinios y un filtro espeso de telios en forma de cerdas; el ataque es anual; en los casos graves las hojas afectadas empardecen o ennegrecen, mueren y caen prematuramente.
Huéspedes C. ribicola produce espermogonios y tecios sobre pinos del subgéneroStrubus (los pinos de 5 aciculas) y sus uredinios y telios sobre Ribes. En Europa la importancia de C . ribicola es máxima sobre el Pinus strobus introducido y , enmenorgrado,sobre p . monticola; en América del Norte causa también daños en otros pinos de cinco acículas; algunos Pinos de este grupo, entre ellos el P. Deuce europeo
Epidemiología Las teliosporas formadas sobre las hojas de Ribes germinan en verano y otoño produciendo las basidiosporas que infectan las acículas de los pinos a través de los estomas o directamente a través de la epidermis; la producción de basidiosporas requiere humedades elevadas y se inhibe a temperaturas SU-
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Basidiomycetes I1 periores a los 20" C (Van Arsdel et al., 1956), por tanto la infección tiende a tener lugar en períodos relativamente frescos con nieblas o rocíos intensos, en consecuencia la infección de los pinos es intermitente y en la mayor parte de los lugares no tiene lugar cada año. El micelio del hongo se desarrolla hacia el brote, en el cual de marzo a septiembre se forman los espermogonios, sin embargosu aparición normalmente se retrasa hasta, como muy temprano, el otoño del primer año tras la infección, y más a menudo hasta el verano del año siguiente a aquél; posteriormente tiene lugar eldesarrollo de los chancros y la formación de los ecios, normalmente los primeros aparecen en la primavera siguiente a la producción de los primeros espermogonios. El considerable desfase entre la infección y la producción de síntomas fácilmente visiblesdificultallevar a cabo una inspección eficaz del material vegetal importado. Las eciosporas pueden liberarse en distintos momentos, desde marzo hasta mediados de verano, e infectan las hojas jóvenes de las especies de Ribes; éstas son muy susceptibles durante los primeros 16 días desde que empiezanaexpandirse, pero después su susceptibilidad disminuye rápidamente. En los enveses de las hojas aparecen los uredinios y telios de julio a octubre; las urediniosporas causan nuevas infecciones en hojas de Ribes y las teliosporas germinan sobre las hojas de la planta y en el suelo; las basidiosporas que producen completan el ciclo reinfectando a los pinos. Las basidiosporas pierden pronto su viabilidad y por tanto no pueden extender la infección más allá de pinos adyacentes, normalmente ladispersión máximase considera de 5-6 km, pero en general la dispersión eficaz es mucho menor. Sin embargo las urediniosporas pueden dispersarse hasta 300 km a través de grandes poblaciones de Ribes, aumentando así el reservorio de plantas infectadas, que pueden amenazar en un área amplia a los pinos de cinco acículas. Las eciosporas de los pinos puedenextender la infección a plantas de Ribes distantes hasta 600 km, aunque no es frecuente que la dispersión exceda de unos 250 km. El hongo Tuberculina maxima Rostrup a veces parasita los ecios de C. ribicola, pero parece ejercer poco control. Importancia económica
Los daños a Ribes normalmente son leves al desarrollarse la infección relativamente tarde en la estación; si tienen lugar ataques anuales frecuentes y causan una defoliación prematura importante, las
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plantas se debilitan y se reduce la producción de fruto. Sin embargo C . ribicola ha causado en muchas áreas daños importantes a los pinos de cinco acículas; tanto en América del Norte como en Europa haproducidolamuerte de grannúmero de árboles y los chancros en los árboles que sobreviven producen graves defectos en la madera; en muchos países europeos los daños debidos a este patógeno han llevado a abandonar a Pinus strobus como árbol forestal. Control
Se han realizado muchos intentos de proteger los pinos contra C. ribicola, sea cultivándolos a varios kilómetros de especies de Ribes o erradicando a éstos de las áreas forestales; los programas extensivos de erradicación en parte de América delNorte han tenido cierto éxito; en Europa el éxito ha sido muy limitado, en parte porque en muchos países el grosellero negro es un cultivo importante tanto en huertos como en plantaciones comerciales; de hecho en Noruega los productores de grosellas negras piden la destrucción de los P . strobus infectados. A pequeñaescalaen los pinossehamitigadolaenfermedad podando todas las ramas inferiores o (con efectos menores) eliminando las ramas que están claramente enfermas antes de que el hongo haya tenido tiempo de extenderse hasta el tronco (Lehrer, 1982); los tratamientos frecuentes con maneb a los pinos jóvenes dan un control eficaz, aunque poco económico (Gremmen & De Kam, 1970). Si la enfermedad causa problemassobregroselleronegro pueden tratarse las plantas con fungicidas cúpricos como caldo bordelés. Los mejoradores han realizado un gran esfuerzo para producir pinos que combinen resistencia a C. ribicola con otras características de valor forestal. Han tenido éxito algunos cultivares resistentes de grosellero negro. PHILLIPS
Endocronartium pini (Pers.) Y. Hirats. probablemente tiene su origen en una forma autoica endocíclica delestadio ecial Peridermium de Cronartium flaccidum; Hiratsuka (1968) observó cómo las eciosporas de estas formas daban lugar al germinar a un órgano tipo basidio en vez de al miceliodicariótico, por tanto los pinos pueden reinfectarse directamente vía estas esporas, que son de hecho teliosporas. E . pini se encuentra en Europa Central y del Sur, Irlanda, el sur del Reino Unido y de Escandinavia Y en la Parte europea de la URSS;causa hinchazones en las ramas de distintos pinos: P . nigra ssp. laricio, P . mugo, P . pinaster, P . sylvcstris, P . uncinata. La
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Capítulo 16
infección tiene lugar a través de las acículas o de los brotes del añoy los ecios aparecen tras2-3 años; las ramas pueden verse totalmente rodeadas y desde ellas pasa la infección al tronco; en este estadio se ve amenazada toda la planta; las plantas más susceptibles son las de entre 40 y SO años, que manifiestan la infección con gran flujo de resina; sin embargo la enfermedad nunca alcanza un nivel epidémico y tiene poca importancia económica. Puede ser prudente destruir los árboles infectados. RAGAZZI
En América del Norte existe una situación similar con E. harknessii (J. Moore Y . Hirats., relacionado con C. coleosporioides (ver éste); éste, como las otras especies no europeas de Cronartium en América del Norte, se considera en Europa un patógeno sometido a cuarentena (EPPO 11). Varias especies de Cronartium (con estadios eciales en Peridermium) seencuentran sólo en Américadel Norte (CM1 557-9; mapas 444, 475-6, 541); los huéspedes eciales son especies de Pinus, mientras que los huéspedes teliales son hierbas o arbustos (Scrophulariaceae, Comandra, Myrica, en caso de C. coleosporioides Arthur, C. comandrae Peck, C. comptoniae Arthur) o árboles (Quercus, Castaneae en caso de C. fusiforme Hedgc. & Hunt ex Cummins y C. quercuum [Berk.] Miyabe ex Shirai). Representan riesgos potenciales importantes para los pinos europeos (EPPO 9 , I l ) , aunque realmente no se conoce en muchos casos qué especies europeas podrían actuar como huéspedes alternativos; algunas se encuentran en Europa (Myrica gale, Comandru urnbelluta);especies similares se encuentranen el norte de la India (C. himalayense Bagchee) y en Extremo Oriente (C. kamtschaticum Jwstad) (EPPO 1 1 , IS); algunos autores consideran a este último una forma specialis de C . ribicolu. Debido a este riesgo, la mayoría de los países europeos prohiben importar Pinus de fuera de Europa. C u m m i n s i e l l am i r a b i l i s i m a( P e c k )N a n n f . (CM1 261), autoica y macrocíclica, forma pústulas urediniales evidentes en el envés de las hojas del arbusto ornamental Mahonia uquifolium, que aparecen como manchas rojas; puede causar daños a plantas de vivero. Es un hongo de América del Norte que se introdujo a Escocia en 1922 Y en la actualidad está muy extendido por toda Europa. Gymnosporangium sabinae (Dickson) ex Winter (sinónimo: G. fuscum DC.) forma sus ecios en el peral y sus teliosporas sobre especies de Juniperus del grupo subina (CM1 545). En el peral produce en las
hojas manchas rojo anaranjado de distinta forma, normalmente de 1-3 cm de diámetro; en la haz aparecen los espermogonios como cuerpos diminutos redondeados de alrededor de1 mm de diámetro;los ecios formados en el envés aparecen como haces fíbrosos blanco cremoso,de 2-S mm de longitud (Roestelia);el patógeno puede causartambién chancros perennes en las ramas del peral con la formación de ecios, que pueden resultar destructores para árboles jóvenes dealgunos cultivares, especialmente por deformar el árbol. C . sabinae causa en el enebro dilataciones tipo chancro en los brotes, en los cuales aparecen ‘cuernos’ pardos teliales con las teliosporas. El hongo está muy extendido en Europa pero tiene una importancia económica más bien limitada; dondeel huésped alternativo es escasopuede bastar no plantar perales a menos de I km de donde se encuentre, pero esto no resulta práctico en los países meridionales, donde G. sabinae está muy extendido. No se necesita ningún control específico, ya que en cualquier caso se efectúan tratamientos contra Venturia pirina que son eficaces. BONDOUX
G. tremelloides (A. Braun) ex R. Hartig causa una enfermedad similar en el manzano (CM1 549): los huéspedes alternativos son especies de Juniperus del grupo oxycedrus, entre ellas la muy extendida J. communis; en la práctica tiene una importancia económica mínima por las mismas razonesque G. subinae. Varias otras especies alternan de forma similar entre J u n i p e r u s y rosáceas leñosas: G. clavariiforme (Wulfen) DC. (CM1 542) sobre el grupo oxyredrus, conecios principalmente sobre Crataegus, pero también sobre peral y sobre Amelanchier; G. confusum Plowr. (CM1 S44), sobre los grupos oxycedrus y sabinae conecios principalmente sobre Crataegus,Chaenomeles,Cydonia, Mespilus y raras veces sobre peral; G. cornutum Arthur ex Kern (sinónimo: G. juniperi Link), sobre J . communis y Sorbus aucuparia. Todos tienen una importancia secundaria sobre su huésped principal, y raramente se encuentran sobre huéspedes demayor importancia económica, como el peral. Varias especies de Gymnosporangium están limitadas a América del Norte (G. juniperi-virginianae Schwein., G. globosum Farlow, G . claviceps [COOke & Peck] Cooke & Peck) o al Extremo Oriente (G. sbiraianum Hara, G . yamadae Miyabe ex Yamada) o a ambos (G.asiaticum Miyabe ex Yamada) (CM1 541, 542, 547,550; mapas 651, 121, 528,530). SUShuéspedes teliales (distintas especies de Juniperus) se encuentran en Europa naturalmente o
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Basidiomycetes I1 como ornamentales introducidos, y por tanto estos hongos representan en Europa un riesgo para sus huéspedes eciales, manzano y peral, aunque su introducción sobre éstos no es probable, ya que normalmente sólo se comercializan plantas en dormición, sin embargo el aumento del comercio por vía aérea de árboles de Bonsai desde el Extremo Oriente representa un riesgoimportante para los enebros (EPPO 13). Hamaspora longissima (Thiim.) Korn se encuentra en Africa y Asia sobre muchas especies de Rubus y representa cierto riesgo para Europa (EPPO 14).
Melampsora populnea (Pers.) P. Karsten (Sinónimo: M . tremulae Tul.) Desc-ripcicin bbsica
Las urediniosporas se producen en uredinios minúsculos anaranjados y miden 15-25X 11-18 ,un; los telios, casi igual de pequeños, contienen teliosporas que miden 22-60x7-12 pm. El hongo existe en tres formaespecialesprincipales: f. sp. pinitorqua R. Hartig, f. sp. laricis R. Hartig y f. sp. rostrupii Wagner ex Kelb., que a menudo se separan como especies individualesdenominadas M . pinitorqua Rostrup, M . larici-tremulae Kleb. y M . rostrupii Wagner ex Kleb (sinónimo: M . aecidioides Plowr.). Las eciosporas seforman en ceomas, los de la f. sp. pinitorqua miden 14-20X13-17 pm, los de la f. sp. laricis 1 4 - 1 7 ~ 12-16pm y los de laf. sp. rostrupii 1324x11-17pm. Wilson &Henderson (1976) y Lanier et al. (1978) han descrito estas royas con más detalle. Huéspedes Los uredinios y telios de las royas de este grupo se producen en el envés de las hojas de Populus tremula y de P. alba; los de la f. sp. pinitorqua tamP . canescens y los de la bién seformansobre f. sp. rostrupii sobre P . tremuloides; los distintos clones de chopo varían en su resistencia a las especies de Melampsora, pero los clones resistentes en un área pueden no serlo en otra debido a variaciones entre lasformasdelpatógeno. Los espermogonios y ceomas dela f. sp. pinitorqua se forman sobre los ramos de los pinos, especialmente los de Pinus sylvestris, pero también sobre los de P . pinea Y P. pinaster, ambos muy susceptibles, y a veces sobre otros pinos;P . nigra ssp. laricio y P . contorta se ven POCO afectados. Los espermogonios y ceo-
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mas de la f. sp. larici se forman sobre las acículas del alerce europeoy los de la f. sp. rostrupii se producen sobre las hojas de las plantas herbáceas silvestres Mercurialis spp. Distrihucicin geogrcifica
M . populnea se encuentra con frecuencia a través de la mayor parte de Europa, Oriente Medio, Kenia, Africa del Sur y Uruguay (mapa del CM1 389). Enfermedad
En el envés de las hojas de chopo se encuentran uredinios desde agosto hasta el otoño, como manchas anararuadas de alrededor de 1/3 mm de diámetro; poco después aparecen los telios, also maa menudo yores, pardo oscuro. Los soros cubren casi totalmente el envés de las hojas, que pueden caer prematuramente. Enel pino la f. sp. pinitorqua se conoce como roya deformante del pino, por sus efectos sobre los ramos del árbol. La infección de los ramos de los pinos jóvenes tiene lugar lateralmente, algo por debajo del ápice, de forma que el crecimiento cesa en un lado y el ramo se tuerce; a veces el tallo se anilla y entonces el extremo cuelga y muere; por debajo del ápice dañado pueden desarrollarse múltiples brotes; en otros casos el extremo continúa creciendo y se refuerza porencima de la zona doblada. Enel punto deinfección, dentro de la deformación, se forman espermogonios pianos, irregulares, en forma de ampollas, y grandes ecios alargados (ceomas), de hasta unos 20x3 mm, que se desarrollan entonces en el córtex. En mayo y junio erumpen exponiendo la masa de esporas amarillo naranja. Krutov (1981) ha demostrado que en viveros de pinos en Karelia del Sur las primaveras cálidas y lluviosas favorecen las infecciones de la f. SP. pinitorqua; también ha formulado un sistema depredicción a largo plazo basado enlas temperaturas de junio, julio y agosto y en la lluvia caída cuando la temperatura del mes de agosto del año anterior ha sido superior a 5" C. Los espermogonios pequeños, amarillo pálido,de la f. sp. laricis se forman en ambas caras delas acículas infectadas de alerce y son seguidos por pequeños ecios pustulares (ceomas) amarillo pálido, normalmente sólo en el envés. Enel alerce el hongo es muy POCO evidente, no siendo frecuente ni importante: sobreMercurialis los espermogonios y los ceomas naranja brillante de la f. sp. rostrupii se encuentran en el envés de las hojas y en peciolos y tallos, normalmente desde abril a junio; aparecen en manchas amarillas que a menudo forman grupos confluyentes redondeados o alargados.
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Capítulo 16
Importancia económica Aunque los uredinios y telios son numerosos y evidentes en las hojas del chopo, los ataques se desarrollan tarde en la estación cuando ya ha cesado el crecimiento del huésped, de forma que en la mayor parte de las áreas el daño es pequeño; sin embargo a veces han dado lugar a daños importantes los debidos a localmente,aunquemenoresque M . larici-populina. La roya deformante puede causar daños importantes a pinos jóvenes al producir la muerte de las copas o deformarlas e introducir la producción de brotes múltiples. Sin embargolos ataques son locales y esporádicos y tienen lugar casi sólo donde sehan plantado pinos en lugares de bosques de frondosas que contenían rebrotes residuales de álamos (Populus tremula).
es demuy poca importancia; en los chopos produce a vecesdañosimportantes, lashojaspueden ser atacadas densamente y caer prematuramente. Seguramente el mejor control esla selección y mejora de clones resistentes, sin embargo este trabajo se ve complicado por la existencia de distintas razas del hongo y por la probable formación de nuevas razaspor recombinacióngenética cuandose encuentracerca del chopo el huésped alternativo, alerce. ROLL-HANSEN
Melampsora medusae Thüm. tiene una importancia considerable en América del Norte, encontrándose también en América del Sur, Japón y Australia, donde ha causado muchos problemas cuando se ha introducido recientemente (EPPO 74). El huésped ecial es el alerce y los uredinios y telios aparecen Control en distintos chopos (CM1 480). En Europa, donde sehaseñaladoesporádicamente,hacausado reSólo deben considerarsemedidas de control en caso cientemente ataques graves a chopo en el SO de de ataques a Populus y Pinus. Cuando tienen lugar Francia (Taris & Estoup, 1975); en estas áreas cádaños importantes en los viveros de chopos puede lidas puede invernar en estado uredinal (Pinnon, tratarse con un fungicida cúprico, mientras se in1986). Una última roya de los chopos es M. alliivestiga sobre la resistencia declones de chopoa las populina Kleb., que puede causar defoliaciones de razas del hongo presentes en el área. No se deben distintos chopos dela sección Aigeiros; se encuentra plantar especies de pino susceptibles donde haya en muchos países europeos, así como en partes de chopos. Si aparece la enfermedad pueden eliminarse Africa, de América del Sur y del sudoeste asiático. los chopos .adventicios>>, lo que es caro y raras Los uredinios y telios se forman sobre chopo, y los veces se justifica, ya que cuando los árboles alcanespermogonios y ecios sobreespecies de Arum y de zan un tamaño dado suprimen a loschopos cesando Allium. También hay una serie de especies de Mela infección posterior. lampsora sobre sauces como se resume en la PHILLIPS tabla 16.1; de ellos, M . amygdalinae y M . saliciesalbae pueden causar dañosimportantes a sus huéspedes, utilizados para mimbres. Los ataques en el Melampsora larici-populina Kleb. huésped ecial no tienen importancia.
M . larici-populina forma espermogonios y ecios sobreacículasde Larix, y uredinios y telios sobre hojas de especies dePopulus, principalmente de las secciones Aigeiros y Tacamahaca y sus híbridos. El hongo es nativo de Eurasia y norte de Africa Y se ha introducido, junto con especies de Populus, en regiones en las que Populus y Larix no son nativos, por ejemplo en el resto de Africa y el sur de América, Australia y Nueva Zelanda. El hongo puede invernar en el estadio uredinal, al menos en climas relativamente cálidos. Los uredinios pequeños, naranjas, se forman en el envés de lashojasdel chopo, mientras que los telios, pardo rojizos, aparecen en la haz (CM1 479). Hay grandes diferencias de resistencia al patógeno entre especies, cultivares e híbridos, e incluso clones de chopo muy relacionados, y existen patotipos que atacan a gamas distintas de clones. El ataque a las especies de alerce
Melampsora farlowii (Arthur) J. J. Davis, una roya autoica que sólo forma telios, ataca en América del Norte a Tsuga. Con el aumento en Europa de la importancia de T. heterophylla como especie de plantación debe impedirse la introducción de esta enfermedad (EPPO IS).
Melampsora lini (Ehrenb.)Desm. M . lini ataca al lino y a varias especies silvestres de Linum (CM1 51). Está muy extendida por todo el mundo donde se encuentre Linum silvestre O CUItivado (Europa, Asia, América, Australia) (mapa del CM1 68). Laformasobre el lino cultivado es la var. linjprda Korn, y sobre las especies silvestres, la var. /jni. En primavera los ataques se hacen evi-
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Basidiomycetes 11 Tabla 16.1. Especies de Melamasora que se encuentran en Europa sobre Salix
M. allii-fragilis Kleb.
Espermogonios y ecios
Uredinios y telios
Allium spp.
S . fragilis S . pentundra S. triandra (autoica) S . capraea, etc.
M . amygdalinae Kleb. M . capraearum Thiim. M . epitea Thiim. (sin.: M . euonymi-capraearum Kleb., M . repentis Kleb.. M . larici-epitea Kleb., M . ribesiipurpureae Kleb.)
Larix
M . larici-penrandrue Kleb.
Larix spp.
M . ribesii-viminalis Kleb. M . salicis-albae Kleb.
Ribes SPP. Allium ursinum
SPP.
Ribes spp. Euonymus europaeus Orchidaceae Lark spp.
dentes por la aparición en ambas superficies de la hoja de pústulas eciales naranja amarillento, que al principio son subepidérmicas y luego erumpen; los uredinios aparecen luego en las hojas, capullos Y a vecestallos, al principiosubepidérmicos y luego pulverulentos; porúltimo en las hojas, y sobre todo en los tallos, aparecen los telios como manchas o costras pardorojizas al principio yluego negras muy características. El hongo persiste principalmente como teliosporas sobre restos de cosechas dejados en el campo o contaminando a los lotes desemilla; en condiciones favorables las teliosporas dan lugar a las basidiosporas, que reinfectan el lino (es una roya autoica y macrocíclica). La humedad relativa elevada y las temperaturas más bien altas (óptimo 26-27" C) favorecen todos los estadios del ciclo vital, especialmente la germinación de las eciosporas y urediniosporas; se ha señalado que los suelos pesados favorecen la enfermedad. Se han descrito numerosas razas de alta especificidad de huésped (patotipos) tanto en lino silvestre como cultivado (14 en los USA y Canadá, 4 en Europa); de ellas en Francia sólo se conocen dos. En correspondencia existen diferencias muy notables de susceptibilidad entre especies Y cultivares de lino. La roya del lino fue la base de la teoría clásica de Flor sobre la genética gen-a-gen de la especificidad razdcultivar. La formación de numerosos telios en los tallos en el momento de un crecimiento más activo puede causar daños importantes: reduce mucho la producción y la calidad, los tallos se hacen frágiles y las fibras son irregulares en cuantoa longitud y poco adecuadas para procesar; sin embargo, aunque en un momento dado se consideró una enfermedad muy im-
S . purpurea Salix spp. Salix spp. S. viminalis, etc. S. pentundra S. fragilis S . viminalis S . alba
portante del lino, en la actualidad tiene poca importancia en Europa debido a la disponibilidad de cultivares resistentes que parecen ser bastante estables. Si tienen lugar ataques deben quemarse los residuos de cosecha. JOLJAN
Melarnpsora ricini Noronha (probablemente, sinónimo con M . euphorbiae [Schubert] Castagne) sólo produce uredinios y telios sobre Ricinus communis. Es de importancia en la India, principalmente, y en Italia y Portugal ha causado pérdidasdebidas a defoliaciones (CM1 171).
Mellampsorella caryophyllacearurn Schroter M . caryophyllacearum formaespermogonios (diminutos, color demiel) y ecios (como cilindros cortosconuna margen blanca desgarrada) sobre las acículasde casi todas lasespecies de A b i e s ; los espermogonios,principalmente en la haz, y los ecios, en el envés. Los uredinios, numerosos (pústulas pequeñas amarillas), Y los telios(manchas amarillentas o rosadas) seforman en el envés delas hojas de especies de Arenaria, Cerastium y Stellaria. El hongo es sistémico, tanto en las especies de A b i e s como enlos huéspedes alternativos; está muy extendido en Europa hasta la URSS y en América del Norte, en partes deAmérica del Sur Y en China y Japón. Las basidiosporas se forman en los huéspedes alternativos e infectan en mayo y junio las yemas de A b i e s ; los brotes infectados desarrollan dilataciones
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Capítulo 16
alargadas que en el verano siguiente producen muchos brotes erectos (escobas brujas) de con espirales de acículas blandas amarillo pálido; desde junio a septiembre se forman espermogonios y ecios sobre estas acículas, que caen al final del verano; las dilataciones tumorosas y las escobas de bruja, que pueden persistir durante 20 años o más, van creciendocada año; la superficie de los tumoresse agrieta y se forman chancros. El tiempo húmedo en primavera favorece la infección, que tiene lugar si las basidiosporas se liberan cuando los brotes jóvenes de Abies están en un estadio susceptible (Pupavkin, 1982). En algunas Breas M . caryophyllacearurn puede causar daños importantes, especialmente en árboles maduros y viejos, reduciendo su crecimiento y a veces produciendo su muerte. Los hongos de las pudriciones pueden invadir los chancros Y el viento, la nieve y el hielo pueden producir rupturas en los árboles en los que los chancros han hecho que la madera sea quebradiza. El hongo puede controlarse en cierto gradoeliminando las escobas de brujas cuando sea posible; sin embargo a escala forestal sólo es posible eliminar los árboles afectados en los aclareos. PHILLIPS
Melarnpsoridiurn betulinum (Pers.) Kleb. puede defoliar ocasionalmente a abedulesjóvenes en viveros y bosques; forma sus uredinios y telios en las hojas afectadas y sus ecios en acículas de alerce; tambien infecta a alisos y debe distinguirse de M. alni Kaneko & N . Hiratsuka que sólo se encuentra en Extremo Oriente (Roll-Hansen & Roll-Hansen, 1981). Las especies de Milesina tienen un interés por alternar entre helechos (uredinios y telios) y especies de Abies (espermogonios Y ecios). M. kriegeriana (Magnus) Magnus es bastante frecuente en Europa como roya delas acículas de Abies, pero tiene poca importancia.
Phragmidium mucronatum (Pers.)
Schlecht. P . mucronatum pertenece a un género de royas autoicas, macrocíclicas,confinadasa las Rosaceae (CM1 204); todas las especies tienen teliosporas de pared gruesa, multiseptadas y pediceladas. En Europa atacan a la rosa cuatro especies, perosólo tienen importancia P . mucronatum y P . tuberculatum J. Miiller (CM1 208) (Wilson & Henderson, 1966). P. mucronatum sólo ataca al grupo Albi de rosas Y
a especies de Bracteataey Caninae, entre ellas Rosa laxa hort, mientras que P. mucronatum está limitado a los cultivareshíbridos de té y floribunda. P . tuberculatum inverna sólo por medio de teliosporas, mientras que P. mucronatum puede producir micelio sistémico en primavera, que dalugar a ecios en las yemas hipertrofiadas. Las royas de las rosas se encuentran en todo el mundo; se extienden entre las hojas por eciosporas y urediniosporas transportadas por el viento. Las teliosporas, que se desarrollan a final de verano u otoño, tienen pedicelos higroscópicos y muchas se adhieren a los tallos germinando a la primavera siguiente para producir basidiosporas que infecten las hojas nuevas; las pérdidas se deben a la abscisión prematura de las hojas atacadas; esto tiene especial importancia sobre R . laxa, que se utiliza como patrón para injertar los cultivares híbridos de té y floribunda; la defoliación disminuye el desarrollo de raíz y brotes Y afecta al crecimiento subsiguiente, y por tanto a la calidad de los cultivares injertados sobre patrones atacados(Shattok & Rahbar Bhatti, 1983). Se consigue un control económico y eficaz confungicidas curativos, p. ej. oxicarboxina, triforina, propiconazol; la elección del compuesto depende de la presencia de otros patógenos, p. ej. Di(Shatplocarpon rosae, Sphaerotheca pannosa tok & Rahbar Bhatti, 1983). SHATTOCK
Phragmidium rubi-idaei (DC.)
P. Karsten P. rubi-idaei (CM1 207) se parece a las otras especies de Phragmidium, pero se caracteriza por tener teliosporas con hasta 10 células (Wilson & Henderson, 1966). Las especies relacionadas P. violaceurn (C. Schultz) Winter (CM1 209), P. bulbosum (Strauss) Schlecht. (CM1 203) y Kuehneola uredinis (Link) Arthur (CM1 202) atacan sólo a las zarzamoras (Rubus fruticosus y R . caesius) Y en Europa no tienenimportanciaeconómica, aunque P . violaceum se estáutilizando como un agente de control biológico contra R . fruticosus en Chile (Oehrens, 1977) y Australia. P. rubi-idaei ataca a la frambuesa silvestre Y CUItivada y está muy extendida en todas las regiones templadas del mundo. Igual que P. tuberculatum inverna por medio de teliosporas; los espermogonios y ecios aparecen en mayo-junio en las superficies adaxiales de las hojas de los tallos vegetativos y fructíferos, seguidos de uredinios en junio-julio Y de telios en julio-agosto. La defoliación prematura
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Basidiomycetes I1 de las hojas muy atacadas tiene lugar normalmente en agosto-septiembre. En Europa no hay datos sobre los efectos de la roya en la cosecha de frambuesas. El control del vigor de los tallos, que implica la eliminación del primer crecimiento de tallos vegetativos con dinoseb en aceites, reduce de forma importante la incidenciade la enfermedad (Anthony et al., 1987). Los cultivares británicos varían en resistencia a la roya, que se manifiesta por reducción del índice de infección; Malling Jewel es muy susceptible al estado écico, pero comparativamenteresistente al uredínico (Anthony et al., 1985). La incidencia de la roya ha aumentado con la introducción al final de los setenta del cultivar susceptible Glen Clova. Los fungicidas curativos, p:ej. oxicarboxina, benodanilo, retrasan en las plantaciones el desarrollo de la roya, pero hasta la fecha no se han utilizado comercialmente (Wale, 1981). SHATTOCK
pileolaria terebinthi Castagne (Sinónimo: Urornyces terebinthi [DC.] Winter) forma urediniosporas y teliosporas, característicamentediscoides, en grandes pústulas incrustadas enlas hojas del pistachoen los países del Mediterráneo Oriental (Viennot-Bourgin, 1949). La infección de losracimos de frutostambién es frecuente, lo que lleva a deformaciones de las semillas; en los frutos deformados se forman grandes pústulas de uredinios. Los tratamientos de acción protectora con ditiocarbomatos pueden ser eficaces y podrían ensayarse los fungicidas sistémicos existentes contra royas.
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o cebollino(Gjaerum & Langes, 1981). Elhongo está distribuido en todo el mundo. En las hojas y los tallosla roya semanifiesta como pústulas urediniales naranjasa parduzcas, circulares a alargadas, a lo largo de las venas, seguidas de telios estromáticos negruzcos; en puerro, en el que sólo se desarrollanuredinios, puede tener lugar otro síntoma: un manchado clorótico de las hojas que probablemente se debea una invasión fúngica sin éxito (Dixon, 1984). Cuando la infección es grave puede producir la muerte de las hojas. Se ha señalado la transmisión por semilla de P . allii, aunque no se ha investigado en profundidad (Dixon, 1984). La humedad elevada, las temperaturas bajas amoderadas, las plantaciones densas, un exceso de nitrógeno en suelo y deficiencias de potasio favorecen la enfermedad. P . allii ha llegado a ser un problema especial del puerro en algunas regiones de Europa en quela y se producción seconcentraenáreaspequeñas cultiva el huésped casi durante todoel año; también puede llegar a ser un factor limitante del cultivo del ajo, de la cebolla común, de la c e b o l l e t a ( A .fistulosum) Y del cebollino(A. schoenoprasum). Se sugiere utilizar rotaciones largas para impedir el crecimiento delas poblaciones del hongo;se pueden conseguir resultados prometedores utilizando ditiocarbamatos y los nuevos fungicidas sistémicos (Dixon, 1984); otra posibilidad podría ser la aplicación de Bacillus cereus, una bacteria que ha resultado ser muy eficaz en la inhibición de la germinación de las urediniosporas Y del desarrollo de la roya en su huésped (Doherty & Preece, 1978). VIRÁNYI
Puccjnia a//¡¡(DC.) Rudolph P . allii, autoica y macrocíclica, forma uredinios con urediniosporas esféricas a elípticas, conparedes hiah a s a amarillentas, espinosas (CM1 52); los ecios son raros; los telios normalmente aparecen dispersos, recubiertos por la epidermis, y contienen teliosporas de color castaño,elípticas a cilíndricas;en Puccinia lasteliosporassonnormalmente uniseptadas, aunquealgunas puedenno ser septadas, como en Uromyces (veréste); no hay una distinción abrupta entre estos dos géneros,muy parecidos, de P . ullii con teliosporas sólo unihecho las formas de celulares se han denominado Uromyces ambiguus (DC.) Lév. P . allii tiene una amplia gama de huéspedes dentro del género Allium, los más afectados frecuentemente son puerro, ajo y cebolla. Muchos autores separan la roya 'del puerro como p . porri (SOW.)Winter, con urediniosporas ligeramente mayores. Los aislados de puerro no infectan a cebolla
Puccinia asparagi DC. P . asparagi, macrocíclica y autoica, ataca a los espárragos cultivados en todos los lugares en que se cultivan, y también a las especies silvestres (CM1 254). Se le ha señalado infectandonaturalmente a cebolla Y pueden inocularse con éxito distintas especies de Allium (Beraha, 1955). Las esp e c i e s o r n a m e n t a l e s d e A s p a r a g u s (p. e j . , A . sprengeri) son resistentes. Los primeros síntomas aparecen en primavera en los turiones comestibles en forma de lesiones ovales, verde pálido, en las que se forman posteriormente espermogonios y ecios, seguidos a lasdos-tres semanaspor el estadio uredinial, más evidente, que recubrelos tallos, brotes Y hojasconpústulas pequeñas rojo de óxido. Los uredinios primarios pueden rodearse en el tallo de anillos concéntricos de uredinios secundarios y terciarios, posteriormente en la estación los uredi-
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nios dan lugar a telios negros. Los uredinios se forman sólo a partir de primordios subestomáticos, y las primeras urediniosporas formadas se expulsan a veces a través delos estomas, lo cual es infrecuente en este género (Lubani & Linn, 1962). Al permanecer el parásito localizado en los tejidos superficiales del tallo, las infecciones no interfieren directamente conel crecimiento dela planta, sin embargo las plantas infectadas sedebilitan progresivamente. P . asparagi inverna en forma de teliosporas en los tallos viejos. Se desarrolla en un intervalo de temperaturas relativamente amplio y es particularmente agresivo en los veranos más cálidos (óptimo para la esporulación 25-30" C); las urediniosporas tienen un óptimo de germinación de 10-15" C y a IS" C basta un período con condensación de agua de 3 h para que germinen; las temperaturas nocturnas bajas que favorecen la formación de rocío y la germinación deurediniosporas, seguidas de temperaturas diurnas elevadas que favorecen el desarrollo de uredinios, son las condiciones idealespara las epidemias de P . asparagi (Beraha et al., 1960). El control se basa en laerradicacióndelinóculo inicial; durante el invierno deben quemarse o tratarse con erradicantes los rastrojos, rebrotesy plantas silvestres; para impedir la formación de rocío debe favorecerse la ventilación del cultivo Y reducirse elriego; debe intentarse el tratamiento con fungicidas, especialmente en los semilleros, si los ataques son intensos. MATTA
Puccinia caricina DC. war. pringsheimiana (Kleb.) D. M. Henderson
P. cnriccina var. pringsheimiana es macrocíclica y heteroica, produciendo las urediniosporas y las teliosporas en distintas especies de Carex Y los espermogonios y ecios en las hojas y frutos del grosellero, y en algunas ocasiones en los groselleros rojo y negro (que pueden verse atacados gravemente P .c a r i c c i n a ) (Wilp o ro t r a sf o r m a sd e son & Henderson, 1966). En mayo-junio se desarrollan sobre las hojas, peciolos Y frutos áreas elevadas rojo anaranjado,poco después estasmanchas aparecen cubiertas por un agregado denso de ecios con peridios largos, anchos. cilíndricos, que dan a la enfermedad el nombre de roya 'de copas agrupadas'. La enfermedad está muy ampliamente distribuida en Europa,particularmente cerca deCarex. Es frecuente en Gales, especialmente tras una Primavera seca, que retrasa la germinación de las te-
liosporas (Moore, 1959), sin embargo sólo tiene importancia si afecta a las bayas causando pérdidas de producción considerables. Puedecontrolarse con un Único tratamiento de un fungicida de acción protectora, p. ej. maneb, que se aplique 14 días antes de la floración; puede evitarse la enfermedad situando las plantaciones alejadas de Carex o no utilizando acolchados de turba que pueden contener teliosporas de Carex infectados. En algunos lugares es posible erradicar el hongo quemando al principio de la primavera los Carex muertos. SCHATTOCK
Puccinia coronata Corda (Sinónimos: P . coronifera Kleb, P . lolii Nielsen) Descripción hdsica Es una roya macrocíclica, heteroica, con espermogonios amfígenos con parafisos que sobresalen; los ecios son amfígenos, agrupados o dispersos, cilíndricos o en forma de copa, blancuzcos, laciniados; las eciosporas sonangulares-globoides,finamente verruculosas, naradas, de 16-25x 12-20 pm. Los uredinios son amfígenos,dispersos o confluyentes, oblongos,pulverulentos, naranjas, y las urediniosporas son redondas a ovoides, amarillas, de 14-39x 10-35 p n . Los telios están dispersos o asociados con los uredinios, son oblongos o lineales, cubiertos por la epidermis durante largo tiempo, negros, con teliosporas clavadas, de ápices aplastados con una corona de 5-8 proyecciones digitadas (de ahí el nombre) (Simons, 1970). HuL;.spedr.s
Los uredinios y telios se encuentran sobre avenas cultivadas y silvestres (Avena spp.) y en una amplia gama de gramíneas que incluyen especies de Lolium y Festuca, Dactylis glomerrrta y Phleum pratense. Los espermogonios y ecios se forman sobre Rhamnus catharticu y Frangula a1nu.s. Espec~inlitrrcicindr huésped
El hongo muestra un nivel alto de especialización y la clasificación,que se basa tanto en el huésped primario como en el alternativo, está en constante cambio. Investigaciones detalladas realizadas tanto en Europa como en América del Norte han llevado a dividir la especie en formae speciales, de las cuales se reconocen generalmente al menos siete. Brown ( 1 9 3 8 )h ad i s t i n g u i d os i e t ev a r i e d a d e sd e P . coronata en Gran Bretaña: var. alopecuri sobre
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Basidiomycetes 11 Alopecurus pratensis, var. arrhenatheri sobre Arrhenatherum elatius, var. avenae sobre Avena spp., var. calamagrostidis sobre CalamaRrostis canescens y sobre Phalaris arundinacea, var. festucae SObre Festuca elatior, var. lolii sobre Lolium perenne y var. holci sobre Holcus lanatus; cada una de estas variedades se habían identificado previamente en la Europa Continental;también ha reunido las dos especies P . coronata Kleb y P . coronifera Kleb ( P . lolii Nielsen) al no haber diferencias morfológicas ni patológicas claras. Las variedades parecen estar especializadas sobre los huéspedes alternativos produciendo P . c.oronata var. calamagrostidis sus ecios sólo sobre Frangula alnus, y lasotras variedades sobre R . cathartica. La variedad adicional var. gibberosa Lagerh., identificada en Alemania y Noruega, parece diferir morfológicamente teniendo teliosporas características. Un enfoque alternativo mantiene la var. avenue, pero consideralas otras variedades como formae speciales de la var. coronata. Dentro de la var. avenue existe una especialización grande; las interacciones específicas cultivarkepa depatógeno están gobernadasen Avena porgenes mayores (denominadosPC) y en el patógeno por los correspondientes genes de virulencia; a escala mundial se ha identificado un gran número (unos 3 0 0 ) de patotipos, cada unocon distintas combinaciones específicas de genes de virulencia. Distrihucicin geogrrifica
La roya coronada de la avena está distribuida en su estado uredinial sobre especies de Avena y otras gramíneas en todo el mundo, aunqueel estadio ecial está más limitado. La var. avenue está muy extendida en América del Norte, Australia y Europa, pero no es frecuente en las zonas más Bridas de cultivo de la avena; la distribución es similar en especies silvestres de Avena y de pratenses silvestres y cultivadas. Edermedud
En las gramíneas el estadio uredinial aparece como pústulas pulverulentas, rasgadas, naranja brillante de 1,5 mm de longitud; pueden aparecer pústulas secundarias como satélites en torno a las primarias y en los cultivaressusceptiblespueden coalescer formando lesionesirregulares; las urediniosporas pulverulentas y anaranjadas se producen en abundancia y en condiciones húmedas pueden aparecer como tinendo la hoja. Las pústulas se forman principalmente en las láminas foliares, dando a la en-
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fermedad el nombre común en América del Norte de roya de la hoja; también se forman uredinios en las vainas foliares y en las partes florales y ocasionalmente sobre las cañas. Los telios están distribuidos de forma similar, pero en la avena son más frecuentes en las vainas foliares al final de la estación. Epidemiología
La infección del huésped alternativo, Rhamnus, se debe a basidiosporas producidas en primavera en teliosporas que germinan trasinvernar; los ecios resultantes se producen en general al final de la primavera o principios del verano y la infección del huésped principal, gramínea, por las eciosporas inicia el estadio uredinial. Durante la estación vegetativa se producen varias generaciones urediniales, y la diseminación del patógeno se debea urediniosporas transportadas porel viento. En climas suaves el hongo puede sobrevivir en el estado uredinial sobre gramíneas o sobre avenas sembradas en otoño; el factor limitante en la supervivencia de este estadio en el caso de la var. avenae es probablemente la supervivencia de su huésped, debido a que las avenas de siembra otorial son los cereales con menor resistencia al frío invernal. Las infecciones de primavera se inician por eciosporas procedentes de Rhamnus vecinos o por urediniosporas transportadas por el viento que vidan desde regiones en las que el estadio uredinial sobrevive duranteel invierno. En las partes orientales de Europa el huésped alternativoes relativamente importante, mientras que en las zonas marítimas del NO de Europa probablemente la supervivencia se deba a micelio uredinial durmiente; en los países nórdicos solamente sobrevive de esta forma en el O de Noruega y se considera que la dispersión de las urediniosporas a larga distancia es el método más frecuente de extensión. La germinación de las urediniosporas y la penetración del huésped requieren condensación de agua, condición que normalmente encuentra debido al rocío nocturno; esto significa que en la avena la enfermedad se desarrolla rápidamente al principio del verano, mientras que en las gramíneas pratenses favorecen la infección lascondicionesclimáticas asociadas con el equinoccio de otoño. Intportuncia econcimica
Se han señalado ataques importantes dela roya coronada de la avena en un número de países europeos que incluyen a la URSS y al Reino Unido; también causa danos importantes en Sudáfrica, Israel, Aus-
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tralia, Canadá, Sudamérica y los USA. Las pérdidas de producción se debenen gran parte ala reducción de granosproducidos y del peso del grano, y pueden ser del orden de 10-2096, aunque se han señalado pérdidas mayores. Cuando se cultivan para forraje, por ejemplo en el sur de Africa, Australia y el sur de los USA, también puede causar dañosimportantes; en las gramíneas pratenses la roya coronada puede causar daños especialmenteimportantes al desarrollo tras la siega, especialmente en el ballico (Loliurn spp.). Puede haber defoliaciones considerables y pérdida de palatabilidad para el ganado, además puede afectar gravemente a las plantaciones puras de especies de Loliurn cultivadas para producción de semilla. Control
Excepto en el caso de cultivos para producción de semilla dealtoprecio,rara vez es económico el control químico de la roya coronada, aunque sea posible, y esto es aún más cierto en el caso de gramíneas forrajeras. Donde hay riesgo de otras enfermedades, por ejemplo oidios (Erysiphe graminis), puede resultar económicoutilizar los fungicidas modernos de amplio espectro que son translocables, profilácticos y terapéuticos, entre ellos están diclobutrazol, fenpropinorf, propiconazol, triadimefon y triadimenol. El método de control más adecuado es mediante el uso de cultivares resistentes, y en Europa, Australia y América del Norte hay una larga historiademejoraparalaresistencia a la vai-. avenue en la avena; los esfuerzos de mejora se han basado engran parte enel uso de genes mayores (PC) que gobiernan una respuesta hipersensible al patógeno; entre las fuentes de esta resistencia se encuentra, además dela avena cultivada Avena sat i v a , la hexaploide A . s t e r i l i s , latetraploide A . abyssinica y la diploide A . strigosa; esta resistencia hipersensible puede ser sensible a la temperatura en cuantoa su expresión y puede expresarse sólo en tejidos maduros, aunquenormalmente no es sensible a la temperatura y se expresa durante toda la vida de la planta; este tipo de resistencia es el que es superadocon más facilidad por los patotipos del patógeno,lo que ha llevado en América del Norte al despliegue de estas resistencias en multilíneas (Browning & Frey, 1969) que se utilizan como medio para un control eficaz más estable. En Europa este tipo de resistencia se encuentra en algunos cultivarescomerciales, principalmente en Suecia Y Checoslovaquia. También se está explotando otra resistencia cuantitativa, no de tipohipersensible, que lleva a un ‘ataque lento’ en campo, con la es-
peranza de que sea más duradera; además los cultivares susceptibles varían en cuanto a su grado de susceptibilidad Y puede llevarse a cabo un control adecuado en la mayoría de las situaciones evitando el cultivo de cultivares altamente susceptibles. En Lolium perenne existe resistencia ala var. lolii y en la actualidad en el Reino Unido se recomiendan cultivares de ballico perenne que varían mucho en cuanto a su grado de susceptibilidad; igual que en la avena, el no utilizar cultivares altamente susceptibles puede colaborar de forma importante a evitar ataques graves. Importuncia en investigacitin
Aparte de su importancia económica, hay ciertos rasgos biológicos de P . c . var. a\!enae que le han hecho atractivo para la investigación: los estudios genéticos, fisiológicos, histológicos y ultraestructurales han contribuido a la comprensión de las relaciones huésped/parásito y de la naturaleza del biotrofismo; las estrategias actuales para el control de enfermedades vegetales utilizando mezclas de cultivares y multilíneas se han fundado en estudios originalmente diseñados para el control de la roya coronada de la avena (Browning & Frey , 1969). La mejora genética y la investigación asociada seinició al principio de 1900 y ha continuado hasta el momento actual. CLIFFORD
Puccinia graminis Pers. Descripcidn bdsicu
Lo más carácterísticoes que las pústulas de los uredinios y telios aparezcan enel tallo y sean relativamente grandes.de alrededor de 2x5 mm y emerjana través de la epidermis desde el parénquima; la epidermis rota, seca y recurvada, queda muy evidente; las pústulas, dispuestas longitudinalmente, son de color canela al principio y cuando madura el huésped adquieren una coloración negra opaca (de ahí los nombres comunes de ‘roya negra’ los USA). e n E u r o p a o ‘ r o y ad e lt a l l o ’e n P. graminis es heteroica y macrocíclica (Lehmann er al., 1977; Wilson & Henderson, 1966; Cummins, 1971). HuPspedes
P . graminis ataca a cebada, avena, centeno, triticale, trigo y numerosas pratenses cultivadas Y silvestres, excepto las de las tribus Andropogoneae Y
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Basidiomycetes I1 Paniceae. P . graminis constituye el ejemplo típico del fenómeno de alternancia de huéspedes al completar la fase asexual de su ciclo vital sobre gramíneas y la parte sexual sobre especies deBerberis (agracejo) y algunasespeciesde Mahonia. P . vulgaris ha sido causa de numerosas epidemias sobre cereales. Especializacicin de huésped
Existen diferentes escuelas según tradición, ambiente o condiciones evolutivas; datos de Israel, en o cerca del centro genético, contradicen la información que proviene de áreas periféricas como el NO de Europa. En primera aproximación, la spp. grarninicola Urban infecta a muchas especies de gramineas (Phleum, Dactylis, Festrtca) pero no a cereales, tieneurediniosporasmenoresquela spp. graminis, la roya negra de cereales y gramíneas, dentro de la cual la var. graminis, con urediniosporas algo menores, parasita a Triticum, Aegilops y a Elurnus, y a la var. stakmanii Guyot, Massenot & Saccas, con esporas algo mayores, infecta a Avena, Hordeum y Secale. Cummins (1971) reconoce las subespecies pero no las variedades. Las formae speciales son taxones subespecificos que representan el resultado de especialización ‘fisiológica’ a nivel genérico (f. sp. avenae, secalis, tritici Eriksson & E. Enning, etc.). En principio es posible la hibridación entre las formae speciales; éstas son entidades evidentes y de utilidad agronómicas en zonas como el NO de Europa donde el cultivo de los cereales es joven desde un punto de vista evolutivo, pero sus rasgos característicos se difuminan en el centro genético o cerca de éI, como en Israel. En Europa la cebada es atacada principalmente por la f. sp. secalis, pero en América del Norte las epidemias sobre cebada se deben a la misma forma que ataca también al trigo. Por último, hay razas numerosas, es decir, taxones que representan especialización ‘fisiológica’ a nivel de cultivar. Se han señalado varios cientos y su distinción e identificación tiene importancia agronómica, ya que muchas de ellas son entidades epidemiológicas fácilmente reconocibles por los agricultores. Los avances recientes permiten caracterizar cada aislado por SU virulencia Y avirulencia hacia todos los genes de resistencia conocidos del huésped; estas técnicas de alta resolución eliminan la necesidad de descripciones detalladas de razas; en respuesta a presiones selectivas debidas a cultivares resistentes desde el momento de su introducción, con frecuencia aparecen nuevas razas o, según la terminología moderna, nuevas combinaciones de virulencia (patotipos).
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Distrihucicin geogrrifica
P . graminis se encuentra en todo el mundo donde se ‘cultiven huéspedes susceptibles; las formas graminicolas se encuentran principalmente cercade agracejos,sonbolsas típicas deestasformaslas Breas subalpinas cercanas a los ríos, con Poblaciones densas de B . vulgaris; en el área mediterránea tienenimportanciaotrosagracejos (P. ej., B . artnensis, B . creticu). Ultimamente, el principal huésped de importancia económica es el trigo, que puede verse atacado en cualquier lugar, pero que sufre daños especialmente importantes en el SO Y SE de Europa. Erlfrrmedmd
Ataca a todas las partes del huésped con la excepción de las raíces y las semillas. Los uredinios producen urediniosporas de color canela a pardo oscuro que se dispersan por el viento, aparecen en ambas caras delas hojas, especialmente en la inferior (abaxial), pero son más frecuentes y más evidentes en los tallos (pedúnculos y vainas foliares);también infecta a las inflorescencias, especialmente a las espigas de trigo y centeno; los uredinios aparecen a menudo rodeados de un halo verde pálido. AI madurar el huésped las urediniosporas unicelulares dicarióticas son sustituidas por teliosporas diploides bicelulares, Y los uredinios pardo oscuro se transforman en telios negros, principalmente sobre los tallos; en ataquesintensos los campos de trigo pueden tener un aspecto como quemado. La roya negra de los cereales puede aparecer en focos típicos, de 0,s-5 m de diámetro, en los que el cultivo tiene un brillo rojizo Y eventualmente empardece; una persona que penetre en un cultivo infectado puede salir con SU ropa teñida de pardo rojizo por las urediniosporas que se adhieren. Sobre los agracejos la roya forma ecios evidentes n a r a ~ abrillante, disPuestos en grupos, quepuedentambiénafear las especies ornamentales. Epidemiología
De las tres royas del trío (negra, parda y amarilla) la negra es la más termofílica y normalmente aparece más tarde en la estación. P . graminis puede invernar tanto en fase sexual como asexual;en las gramíneas en maduración forma telios con teliosporas quenormalmente sólo germinan tras haber sufrido ciclos alternantes decongelación y descongelación y/o mojado y secado; en primavera, aproximadamente a la vez que se desarrollan las nuevas hojas jóvenes de los agracejos, las basidiosporas se dispersan por el
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Capítulo 16
aire en condiciones húmedas, cuando llegan a las hojasdelagracejolasinfectan formando lesiones poco evidentesque producen en el envésespermogonios amarillentos de 1 mm, de los que rezuma un mucus cargadodeespermatidas (células masculinas haploides); este mucus (néctar o melaza) es transmitido por insectos de espermogonio a espermagonio, fertilizando así a las cepas heterotálicas; el micelio fertilizadodesarrollaecios n a r a i a brillante dispuestos en grupos (grupos de copas) en el envés. Los ecios descargan de formaactivalas eciosporas dicarióticas naranjas que infectan a las gramíneas. Las basidiosporas parecen tener una capacidad de dispersión pequeña (
Imgortancirl econcimica
En la planta de trigo el hongo perturba las relaciones normales fuente-sumidero, y funciona como un sumidero activo quequita los asimilados a las semillas en desarrollo; al perturbar el hongo la epidermis la
planta puede secarse, deforma que el flujo de savia
no alcance la espiga, de resultas de ello la planta madura prematuramente formando menos
semillas
Y menores. De esto se siguen daños desde leves a
graves, incluso pérdidas totales de cosecha.En caso de lesiones densas puede producirse la ruptura de los tallos.Incluso los daños levespueden causar pérdidas económicas importantes debido a una disminución de la calidad panadera y harinera; en el valle alto del Danubio y en algunas áreas dela URSS europea las pérdidas medias calculadas para trigo en series largas están en torno al IO%, en otras partes de Europa, en torno al 1-5%.
Control
La erradicación del agracejo, impuesta legalmente, ha controlado con eficacia los ataques anuales en trigo, avena y centeno en Suecia y Dinamarca; en Baviera han resultado razonablemente eficaces zonas libres de agracejo vecinas a las áreas de trigo; en Holanda los agracejos ornamentales susceptibles han sido sustitudos por cultivares resistentes. La mejora de la resistencia, que puede ser muy eficaz, n o se ha practicado mucho en Europa excepto en las áreas centrales, meridiones y del SE, y en Suiza en el caso del trigo de primavera; la mejora de la precocidadpara escapar ala infección ha tenido mucho éxito, p. ej. en Italia. En Europa el control químico no ha superado la fase experimental: las sales de níquel, el azufre y los ditiocarbomatos, aunque bastante eficaces,no se han registrado para este uso; en Europa no se utilizan (todavía) fungicidas sistémicos contra la roya negra, aunque se han ensayado con éxito, p. ej. en Hungría (triadimenol). Los riesgos se reducen eligiendo el momento adecuado de siembra, forma de más o menos simultánea en áreas relativamente amplias; deben evitarse los cultivos tardíos.
Importancia en
itwestigacicin
Durante mucho tiempo la roya negra del t.allo fue un tema de investigación popular común a mejoradores vegetales, genéticos, epidemiólogos, fisiólogos y bioquímicos, y su conocimiento avanzó a grandes pasos; últimamente el tema ha perdido en gran parte su atractivo al considerarse que la enfermedad está bajo control o al menos puede ser controlable. Una nueva línea de investigación es la comparación de resultados de análisis de virulencia y de isoenzimas. ZADOKS
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Basidiomycetes I1
Puccinia helianthi Schwein. P . helianthi, autoica y macrocíclica, es frecuente sobre girasol cultivado, atacando también a varias otras especies de Helianthus (Parmelee, 1977). En Canadá y Argentina se conocen patotipos del patógeno, pero en Europa todavía no se han descrito. P. helianthi está distribuido en todo el mundo Y se ha señalado en casi todos los países europeos Y en algunos países mediterráneos vecinos en los que se produce girasol (Sackston, 1978). Los síntomas de la roya del girasol pueden aparecer en todos los tejidos de la parte aérea de las plantas, pero son especialmente predominantes sobre las hojas: aparecen manchas pequeñas, naranja a amarillento, en grupos compactos circulares, seguidos de uredinios parduzcos, circulares a alargados Y pulverulentos, que se reparten sobre la superficie foliar; en los tejidos afectados, senescentes. se desarrollan normalmente al final de la estación teliospulvinados,pardooscuro a negros. P. helianthi inverna en forma de teliosporas que germinan al principio de la primavera dando lugar a la infección primaria. La penetración y el desarrollo de los estadios sucesivos del hongo se ven favorecidos por temperaturas y humedades relativamente altas durante el momento de la germinación de las esporas. Aunquebiendistribuidaentodoelcontinente P. helianthi sólo causa pérdidas de cosecha importantes en unos pocos países de Europa, p. ej. Bulgaria, la URSS y Yugoslavia (Sackston, 1978). Las medidas de control dirigidas a reducir la cantidad de inóculo y evitar la dispersión de la enfermedad tienen una gran importancia práctica; deben utilizarse cultivares resistentes si se dispone de ellos; si fuera necesario se sugiere utilizar control químico con ditiocarbomatos o con triadimefon. VIRÁNYI
Puccinia hordei Otth (Sinónimos:P . anomala Rostrup, P. simplex Eriksson & Henning) Descripción básica P . hordei, macrocíclica y heteroica, tiene espermogonios amfígenos, numerosos, en grupos o dispersos, esféricos a elipsoidales, de 86-144x99158 ,um, de color miel Y luego negros. Los ecios son amfígenos, dispersos, cupulados, amarillos, de 200300 ,um de diámetro. Los uredinios en especies de Hordeum son amfígenos, dispersos, diminutos, color canela, Y los telios son amfígenos o se forman
S5 1
sobre tallos, de color pardo negruzco, oblongos, confluyentes, de hasta 3 mm, 6,s mm sobre los tallos, y permanecen cubiertos por la epidermis (Clifford, 1985). Las teliosporas unicelularesson bastante frecuentes en esta especie. Huéspedes
Los estadios urediniales y teliales seencuentran ampliamente sobre cebada cultivada, Y en Israel son frecuentes en las especies silvestres H . spontaneum y H . bulbosum; el estadio uredinial también se ha señalado sobre H . murinum en Norfolk, Inglaterra. Los espermogonios y ecios se encuentran sobre especies de Ornithogalum, Leopoldia y Dipcadi (Liliaceae). En Israel las especies de Ornithogalum coexisten con las especies silvestres de Hordeum y el huésped alternativo es esencial para la supervivencia del patógeno, lo que ocurre también en Grecia. En Europa Central y del NO el huésped alternativo carece de importancia. Especialización de huésped
Las formas sobre H . murinum y H . bulbosum se han considerado como una especie autónoma P. hordei-murini Buchw., pero los datos indican que estas formas son conespecíficas con P . hordei. Sobre H . vulgare el hongo existe como distintos patotipos, que se diferencian por factores genéticos del huésped designados Pa,.,. Distribución geogrcifica
La roya parda de la cebada es l a roya más importante de esta especie y está ampliamente distribuida en todos los lugares donde se cultiva, principalmenteen las zonas templado-frescas; conimportancia económica se encuentra en América delNorte, Argentina, Nueva Zelanda y Europa Noroccidental; la intensificación delcultivo de la cebada en el NO de Europa ha llevado a un aumento considerable de la enfermedad enlos últimos 10-15 años; en el Reino Unido fue la enfermedad másimportante de la cebada de primavera en 1970, y también alcanzó niveles elevados en 1971. Enfermedad
En el huéspedprincipal, cebada, las infecciones urediniales aparecen al principio sobre las hojas como pústulas Pequeñas, redondas, amarillo-pardo claro, que con la edad se oscurecen; normalmente con la pústula está asociado un halo clorótico y es fre-
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Capítulo 16
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cuente un amarilleo de la hoja más generalizado; la infección suele limitarse a la lámina y vainas foliares, aunque también al final de la estación puede infectar a cañas y espigas; en este momento pueden formarse telios gris pizarra que a menudo aparecen en bandas en las vainas foliares y permanecen durante largo tiempo recubiertos por la epidermis, también se encuentran en los tallos, espigas y laminas foliares.
Epidemiologíu En las principales áreas de cultivo de la cebada el estadio sexual es infrecuente y carece de importancia epidemiológica; donde se encuentra endémico, el hongo sobrevive en el estadio uredinial sobre rebrotes o sobre cultivos de siembra otorial; en el NO de Europa hahabido un gran cambio hacia siembra otoñal en los años setenta lo que, combinado con el aumento del cultivo de la cebada en las rotaciones y una mayor fertilidad, ha favorecido al patógeno. La supervivencia y el crecimiento durante el invierno están limitados por la temperatura y la supervivencia de tejidos del huésped. La susceptibilidad de los cultivares y la competición con otros patógenos foliares afecta también a su supervivencia. Para la germinación y la penetración es esencial la presencia de agua, para lo que suele bastar con el rocío nocturno o con una lluvia ligera; la germinación tiene lugar en un intervalo de temperaturas de 5-25" C y es máxima a 10-20" C; la colonización está limitada por la temperatura y aumenta hasta u n máximo en la gama de 5-25" C; en condiciones óptimas la esporulación empieza a los 6-8 días tras la infección, pero a S" C puede tardar hasta 60 dias: el período de esporulación es del mismo orden entre 10-20" C, pero se reduce a 25" C. Las esporas se dispersan por el viento y las intensidades luminosas elevadas reducen su supervivencia. Por tanto el estadio uredinial puede sobrevivir y desarrollarse en las condiciones invernales que predominanen zonas templandas frescas. pero u n desarrollo rápido de la enfermedad tiene sólo lugar en veranos cálidos, en los que haya durante la noche rocío sobre las plantas: estos requerimientos se dan especialmente en condiciones anticiclónicas durante el desarrollo del cultivo.
Importancia econcimicw Aunque está muy extendida donde se cultiva la cebada en general la enfermedad se ha considerado sin importancia económica, aunquecon los cambios en los métodos de cultivo durante los últimos 10-15
años ha habido algunosataques de importancia local en el NO de Europa. Lasreducciones de producción en ensayos alcanzan el 30%, pero hay pocos datos de campo: en Inglaterra Y Nueva Zelanda se han señalado pérdidas del orden del 10-20%. Los efectos sobre el huéspeddependen de la duración y gravedad de la infección: la cebada de primavera, especialmente la de siembra tardía, se ve amenazada particularmente; las infecciones tempranas graves puedenllevara un desarrollo reducidode raíz y tallos, con enanismo y reducción del número de hijuelos fértiles y de granos por espiga. Las epidemias tienden a ser tardías y por tanto el efecto más frecuente es sobre el tamaño del grano y su calidad. Se ha estimado que las reducciones de producción son de 0,5-1% por cada 1% de aumento de roya estimado en el estadio de crecimiento de grano lechoso.
Control El control se realiza principalmente por el uso de cultivares con resistencia genética o por el uso de fungicidas (Jones & Clifford, 1983): aunque los fungicidas erradicantes de contacto como ditiocarbomato9 y azufre son activos contra P. Izordei, se necesitan tratamientos repetidos, lo que los hace no económicos; durante los años 1960-1970 se han desarrollado distintos fungicidas sistémicos que, junto con la mejora económica de los cultivos de cereales, ha llevado a la extensión de su uso para controlar enfermedades en estos cultivos. La carboxina y benodanilo, que se transportan acrópetamente en el xilema y que son activos contra las royas, entreellas P . hordri, fueron los primeros disponibles: más recientemente se han desarrollado compuestos con un espectro de actividad más amplio contra patógenos decereales, que se utilizan mucho en el NO de Europa,entre ellos benomilo. diclobutrazol,triadimefon, propiconazol, procloraz y fenpropimorf. Se distinguen dos tipos principales de resistencia en el huésped: el primero (Tipo I ) está gobernado por genes mayores y hasta la actualidad se han descrito y designado nueve de ellos Pa,-P%: pocos cultivares europeos llevan este tipo de resistencia, aunque algunos cultivares modernos de cebada de seis carreras parecen llevar algunos factores no identificados: en Europa es frecuente, y está muy extendida, la virulencia sobre todos ellos, excepto al Pa,, y en Israel, Africa del Norte Y Nueva Zelanda se encuentranespectrosde virulencia similares: en Africa del Norte y del Sur las poblaciones del Patógeno parecen llevar menos factores de virulencia. La segunda resistencia (Tipo 2) se expresa cuanti-
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Basidiomycetes I1 tativamente por el desarrollo lento de relativamente pocas pústulas pequeñas; no hay una respuesta necrótica del huésped, o es escasa, a diferencia de 10 que es típico del Tipo I : esta resistencia, que ejemplifica el cv. Vada, deriva de Hordeum laevigatum que, a través de un cruzamiento con el cv. Gull, es el parental de muchos cultivares europeos. Aunque la herencia es relativamente compleja se hautilizado ampliamente y con eficacia en el desarrollo de CUItivares europeos resistentes desdeaproximadamente 1970; esta resistencia ha permanecido estable Y eficaz en uso amplio y es, por tanto. duradera.
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telios, que tienen una coloración pardo clara o rosada; las lesiones aparecen deprimidas por la haz Y prominentes en el envés; al producirse las basidiosporas los telios toman una coloraciónblancuzca (Fig. 70): estos síntomas determinan el nombre de ‘roya blanca’ (que no se corresponde para nada con las otras llamadas ‘royas blancas’, Alhrcgo spp.).
Importancicr en investigacicin
Los estudios dela resistencia del Tipo 2, centrados en histología,sintomatología y genéticadescriptivas, deberían formar en la actualidad la base de investigaciones fisiológicas y bioquímicas de la naturaleza de la resistencia duradera y de su relación con la resitencia de plantas no huésped y especificidad de los patógenos. CLIFFORD
Puccinia horiana Henn. Descripcitin básica P . horiuna sólo formateliosporas(CM1
176;
EPPO 80).
Fig. 70. Telios de Puc.cinirc horirrna, que aparecen blancos por las basidiosporas, sobre el envés de una hoja de crisantemo (Copyright de la Corona Británica).
Huéspedes
Son huéspedes muchasespecies m~m.
de Chrysanthe-
Distrihlrcicín geogrcificu P . horirrna es originaria de China y Japón; en 1963 comenzó su dispersión a través del mundo y en l a
actualidad se encuentra en Europa, Australasia y el sur de Africa; en muchos países europeos (Francia, RFA, Italia, etc.) está en la actualidad establecida firmemente, sin embargo en algunos países en los cuales ha habido ataques seha conseguido erradicar con éxito la enfermedad (Dinamarca, Noruega, Suecia, Reino Unido). Edermedad
Lashojas se infectanporbasidiosporas transportadas por el viento, que dan lugar a lesiones pequeñas (5 mm) verde pálido; en el envés se forman los
Epidernio[onk La roya blanca es principalmente una enfermedad de invernaderos, en los que el patógeno sobrevive sobre el huésped a lo largo de todo el ciclo vegetativo; las teliosporas sólo sobreviven durante unas pocas semanas sobre hojas caídas (8 a una HR del 50%, o menos a una HR mayor). En el N de Europa es casi seguro que el hongo no puede sobrevivir al airelibre. La infección de las hojas por las basidiosporas requiere una HR alta y una película hidrica, Y tiene su óptimo a 17“ C; la descarga de basidiosporas empieza en condiciones favorables antes de 3 h y la penetración puede tener lugar en 2 h, por lo que para que ocurran infecciones nuevas bastan 5 h con agua; el período de incubación normalmente es de 7-10 días, pero los períodos de temperatura elevadaretrasan el desarrollo; las basidiosporas son muy sensibles a la desecación y por tanto no es probable que puedan ser transportadas por el viento a distancias muy largas.
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Capítulo 16
Importancia econcimica
P . horianu se dispersa principalmente con el material vegetativo (esquejes de crisantemos) y su importancia en Europa se debe a un aumento de las importaciones de viveristas especializados en países mediterráneos o tropicales donde se ha introducido la enfermedad; en los países en los que P . horiana está establecido causa problemas directos importantes, a la vez de problemas indirectos debidos a dificuitades de exportación (Water, 1981); pueden necesitarse procedimientos de control de inspecciones intensas especiales (Veenenbos, 1984); los países de los que está ausente deben mantener procedimientos de inspección equivalentes respecto a las importaciones y seguir medidas de erradicación costosas si se encuentran ataques; de hecho puede hacerse un análisis del coste relativo de excluir o de 'convivir' con la enfermedad (Lelliott, 1984) y ha llevado en el Reino Unido a la conclusión de que la exclusión sigue siendo económicamente viable durante unamedia de cinco años,aunque los costes de erradicación en años individuales pueden llegar a ser muy elevados; estos resultadosconstituyen un caso típico para la justificación económica de las medidas de cuarentena.
Control
Es fundamental utilizar materialde plantación sano; la destrucción de restos dehojas en un invernadero infestado reduce los riesgos de dispersión;distintos fungicidas tienen acción preventiva e incluso curativa cuando se pulverizan sobre las partes aéreas (triadimefon, triforina, oxicarboxina); se han señalado cepas no sensibles a la oxicarboxina, que desaparecen en ausencia del fungicida. Para destruir P . horiana en material vegetativo se ha propuesto Ia termoterapia (para los esquejes en agua a 45" C durante cinco minutos), pero no se ha ensayado en la práctica (Coutin & Grouet, 1983).
Unido en tres años, y en la actualidad a más de 20 países (pero no a Irlanda); en Finlandia y Noruega se ha erradicado. Los primeros síntomas son manchas cloróticas que se ven en ambas superficies foliares; los uredinios pardo rojizos aparecen principalmenteen el envés,enanillosconcéntricos (Fig. 71); las urediniosporas son las únicas que se sabe germinen, y por tanto son la única fuente de infección. Como las hojas infectadas tienden a caerse con bastante rapidez el hongo se mantiene tanto por urediniosporas (que pueden sobrevivir hasta 1I semanas en hojas separadas de la planta) como por micelio en la planta; sin embargo en las estipulas pueden persistir lesiones no evidentes. La temperatura para la germinación en urediniosporas es de 11-23" C, y para la infección se necesitan 8 h de superficie mojada o de humedad elevada; el período de incubación es de 1 1-14 días a 17" C y las urediniosporas se liberan pocos días después; se dispersan con facilidad en invernadero, perotambién pueden viajar alarga distancia transportadas por el viento al aire libre (EPPO 81). Las plantasinfectadas tienen pérdidade vigor debida a la caída prematura de hojas; los ataques importantes pueden destruir los esquejes jóvenes enraizados. En la mayoría de los países en los que se encuentra, P. pelargonii-zonalis causa un problema importante para la multiplicación de losgeranios pelargonios; los esquejes con lesiones latentes POsibles son una fuente principal de introducción de la enfermedad a un invernadero, y por tanto es esencial comprobar la calidad del material de plantación. La termoterapia (38" C durante 48 h o 34" C durante cuatro días a alta HR) destruye el micelio y las urediniosporas del material de propagación; la enfermedad puede controlarse tambiénporfungicidas (Spencer, 1976). SMITH
SMITH
Puccinia pelargonii-zonalis Doidge p . pe'largonii-zonalis es unaespecieautoica que produce urediniosporas y teliosporas en los geranios (CM1 266). Se señaló porprimera vez en Africa del Sur (1950-52) y Australia (1959) y desde entonces se ha extendido a muchas partes del mundo (mapa del CM1 412); en Europa apareció en Francia en 1962 y se ha extendido a Bélgica, Italia, Suiza Y el Reino
Fig.71. UrediosdePucciniaPelar~~nii-zonalisenelenvés de una hoja de geranio (Copyright de la Corona Británica).
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Basidiomycetes I1
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Puccinia recondita Roberge
nios y telios sobre Triticum vulgare; dentro de la f. sp. tritici hay una especialización grande sobre (Sinónimos: P. rubigo-vera Winter, P. trificina distintos cultivares de las especies de Triticum; esEriksson) tos patotipos se diferencian por su interacción con cultivares de trigo que llevan factores genéticos esDescripcicin bksica pecíficos (genes Lr) que condicionan la respuesta; Es una roya macrocíclica heteroica con espermodurante muchos anos se han llevado a cabo prosgonios, principalmente epifilos, repartidos en grupecciones de virulencia en Europa, en América del pos pequeños, y ecios hipófitos agrupados, CUPUNorte y en Australia, que han identificado a una lados, raramente cilíndricos, amarillos, con eciosamplia gama de razas con distintas combinaciones poras globoide-elipsoides, de 13-26X19-29 pm de de virulencia; las prospecciones llevadas a cabo en pared incolora finamente verrucosa. Los uredinios Europa delEste y Central y en la URSS indican son principalmente epífilos, dispersos, redondos a razas similares comunes, pero distintas a las del sur oblongos, de 1x 1-2 mm, pardo canela, con urediy oeste de Europa. Lasvirulencias tienden areflejar niosporas globoides más o menos elipsoidales, de los factores deresistencia presentes enlos cultivares 13-24x 16-34 pm, y pared canela claro a amarilla, de agrícolamente importantes, peroa menudo aparecen 1-2pm de grueso, equinulada,con 4-8 poros disen las poblaciones del patógeno, en Gran Bretaña persos y definidos. Los telios son hipófilos o sobre por ejemplo, virulencias innecesarias. En el patóvainas, pequeños, oblongos, cubiertos por la epigeno aparece nueva variación debida a mutación, y dermis durante largo tiempo,y negros, con parafisos las nuevas combinaciones de sus factores se deben en capas delgadas que rodean o dividen a los soros; principalmente al ciclo sexual sobre el huésped alteliosporas principalmente bi-, ocasionalmente uniternativo. o tricelulares, oblongas o clavoides, de 13-24~36Wilson & Henderson (1966) clasifican I 1 formae 6 5 p m . redondeadas,truncadas o apuntadas oblispeciales más, según su preferencia para la gramínea cuamenteporencima, ligeramenteconstriñidas y huésped, pero ninguna de ellas parece tener imporcon pared parda. tancia económica sobre pratenses;la roya parda del ballico ( L o l i u m s p p . ) ,d e s c r i t ap o rS a m p son & Western (1954), Puccinia dispersa,que se enHuéspedes cuentra en Gran Bretaña, no es incluida por Wilson & Henderson (1966) en su clasificación. Carr Los uredinios y telios se encuentran sobre una amplia gama de gramíneas y sobre trigo (Triticum spp.) (1971) sugiere que posiblemente sea la especie próxima P. schismi Bubák, sin embargo Wilkins (1973) Y centeno (Secale cereale). Los espermogonios y eciosaparecen sobredistintosgéneros de las faseñala que la roya parda que ataca a L . multlflorum milias Ranunculaceae, Boragineaceae y Crassulaen el valle del Pó, en Italia, así como a L . perenne ceae . y a Festuca pratensis, es realmente P . recondita. Especializacicin de huésped
Distribución geogrrifica
La clasificación de la roya parda o de la hoja de los cereales y gramíneas, que se atribuye a la especie compleja P . recondita, presenta dificultades; dentro de la especie Wilson & Henderson (1966) incluyen a distintas formae speciales basadasen el huésped haplonte y diplonte, pero esta clasificación no se reconoce universalmente; estas formaespeciales incluyen a: f. sp. recondita Roberge (sinónimos: P . dispersa Eirksson & E . Henning, P . secalina Grove), que tiene espermogonios y ecios sobre Anchum officinalis y A . arvensis y uredinios y telios sobre Secale cereale; f. sp. tritici (Eriksson) C. U. Johnston (sinónimos: P . dispersa f. sp. tritici Erikss o n , P . t r i t i c i n a E r i k s s o n , P .r u b i g o - v e r a f. SP. tririci [Eriksson]Carleton) conespermogonios Y ecios sobre especies de Thalictrum y uredi-
La roya parda o de la hoja del trigo está distribuida en todo el mundo en las áreas en las que se cultiva su huésped; es particularmente predominante en el centro, S y NE de Europa, siendo también frecuente en España, Francia, Holanda y Gran Bretaña; en el centro y E de Europa es frecuente en centeno, siendo más esporádica en Europa del NO. I.
Erlfermedud
Sobre trigo y centeno las pústulas urediniales aparecen dispersas, redondas u oblongas y hastade 2 mm de longitud; con la edad se hace más oscura la coloración pardo a n a r a ~ a d a ;las pústulas aparecen principalmente en las haces de las láminas foliares, aunque también en las vainas y las partes
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Cauítulo 16
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florales Y raramente en las partes bajas de las cañas; en torno a los puntos primarios de infección aparecen anillos de uredinios. y los telios negros también pueden distribuirse de esta forma; los tetios se desarrollannormalmente en filas sobre las vainas foliares. en forma desoros negrospequeñosque permanecen cubiertos largo tiempo por la epidermis (cf. roya del tallo).
Epidemioloxíu
El estadio ecial no tiene importancia epidemiológica y el hongo persiste principalmente en estadio ure-
dinial quepuedesobrevivira temperaturas relativamente bajas; el micelio uredinial sobrevive en trigo de siembra otoñal bajo condiciones bastante extremadas y a éI se debe la hibernación del hongo en el E. centro y NO de Europa y en iSmérica del Norte: en estos continentes también puedehaber migración de esporas desde regiones más meridionales,que en primavera inician nuevosfocos de infección más al Norte; en las zonas de invierno suave pueden aparecer nuevas infecciones al germinar y penetrar lasesporas en intervalos térmicos de 5-25” C. aunque su óptimo está entre 10-20” C; el tiempo de generación en condiciones de tiempo cálido y húmedo es de aproximadamente 7-10 días; las condiciones anticiclónicas son las más favorables para el desarrollo de la enfermedad, ya que la dispersión de las esporas se favorece en días secos y ventosos y las noches frescas con rocío favorecen la germinación de las esporas y la penetración del hongo.
Jmporrunciu c w w u 5 r n i c c r
En centeno la enfermedad tiene relativamente poca importancia, peroseguramente sea a escala mundial la enfermedad del trigo más importante por sí misma; tiene importanciatanto encultivares de siembra primaveral como de siembra otoñal. especialmente en Europa. la URSS, Australia, el S, centro y O medio de los USA y Canadá; causa daños importantes en Gran Bretaña. Holanda y Francia, así como en Rumania, Bulgaria, Yugoslavia, Polonia Y la URSS; son frecuentes pérdidas de producción del orden del S-1096, aunque pueden llegar a ser mucho mayores (hasta de un 40%)en años epidémicos sobre los cultivares susceptibles: en los últimos años se ha hechomás frecuenteen el NO de Europa debido en gran parte al cultivo de cultivares muy susceptibles, algunos de los cuales habían sido resistentes con anterioridad.
Control
El control se realiza principalmente utilizando cultivares con resistencia genética, existiendo una larga historia en América del Norte, Europa y Australia de mejora para la resistencia a este patógeno (Jones & Clifford, 1983); la mejora se ha basado en gran parte en el uso de genesmayores (Lr) que conceden resistencia a razas específicas del patógeno, peroque son superados por otros; cuando esta resistencia es eficaz se expresa típicamente durante toda la vida de la planta, aunque algunos genes confieran resistencia de plantas adultas y otros son termosensibles en cuantoa su expresión. Algunos factores de resistencia se han transferido a T . aestivum desde especies de géneros relacionados como Aexilops Y Agropyron, y de Secale cereale. La búsqueda de formas de resistencia más duraderas ha llevado ala identificación de resistencias expresadas parcialmente que muestran una frecuencia de infección reducida y un período de latencia mayor, y que llevan e n campo a ‘epidemias lentas’ (‘slow rusting’); en las zonas en las que el patógeno tiene un potencial epidémico limitado, como el NO de Europa, se considera que el enfoque más adecuado es seleccionar variedades que no muestren una ultrasusceptibilidad. Las prácticas culturales que llevan a una nutrición equilibrada del huésped pueden ser beneficiosas y se ha señalado que la aplicación de cloruros de litio, sodio y potasio pueden dar buen control. Distintosfungicidassistémicosmodernos son eficaces en el control de la f. sp. tritici y su uso aumenta en áreas de cultivo intensivo de cereales coninversiones elevadas; algunos deestos compuestos son muy específicos para el control del patógeno, mientras que otros tienen un amplio espectro deactividad quelos hace atractivos cuando están presentes otras enfermedades como el oidio (Erysiphr graminis f. sp. tritici) o la roya amarilla ( P . strijformis);algunos de los compuestos eficaces más específicos son oxicarboxina, benodanilo y RH124 (4-N-butil-I ,2,4-triazol); entre los compuestos con un espectro más amplio de actividad están triadimefon, triadimenol, diclobutrazol, propiconazol Y fenpropimorf y procloraz. Se están desarrollando sistemas de predicción de la enfermedad para un uso más eficiente y efectivo de los fungicidas. Importancia en investigación
La importancia de la enfermedad ha estimulado investigaciones importantes en todo el mundo; gran parte de los trabajos pioneros sobre transferencia interespecífica e intergenérica de factores de resistencia se realizaron con ella; ha sido objeto de in-
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Basidiomycetes I1 vestigaciones numerosas sobre, por ejemplo, la genética, fisiología, bioquímica, histología Y ultraestructura de las relaciones huésped-parásito, que ha llevado a progresos fundamentales en la comprensión de la naturaleza del parasitismo. Determinados rasgos del patógeno hacen de é1 una especie de laboratorio convenientey también se prestaa estudios de campo sobre epidemiología, genética de poblaciones, etc. Gran parte dela tecnología desarrollada para el manejo y el estudio deP. r. friticitiene aplicación general a otras especies de Puccinia. CLIFFORD
Puccinia sorghiSchwein. (Sinónimo: P. rnaydis Bérenger) P . sorghi (CM1 3 ) es una especiemacrocíclica y heteroica que forma espermogonios y ecios sobreOxalis y uredinios y telios sobre maíz (huésped principal) y en América y Africa del Sur sobre teosinta (Euchlaena mexicana). Los estadios uredinial y telial tienen prácticamente la misma distribución que el huésped principal; los estadios espermogonial y ecial son poco frecuentes en Europa, pero se han señalado en España e Inglaterra (mapa del CM1 279; Mahindapala, 1978a). Se han diferenciado distintos patotipos de P. sorghi según sus reacciones sobre líneas de maíz con genes específicos de resistencia (Hagan & Hooker, 1965). Durante los períodos de alta humedad, especialmente en plantaciones densas de maíz, ambas superficies foliares y , con menor frecuencia, la mazorca Y las brácteas floralesdel penacho pueden aparecer cubiertas con innumerables pústulas circular a alargadas, doradasa pardo rojizo (uredinios); estas pústulas se abren pronto descubriendo la masa pulverulenta, pardo amarillenta, de urediniosporas; posteriormente aparecen los telios como manchas negras mayores, que permanecen cubiertas por la epidermis durante largo tiempo; las hojas pierden su color verde, se secan y las plantas pueden llegar a no formarla mazorca. Las infecciones eciales son limitadas en la naturaleza y pueden noaparecer cuando secultivan varios ciclosde maíz, para grano o para forraie, durante el año; por tanto las infecciones de P. sorghi se deben principalmente a urediniosporas dispersadas por elviento; se hanseñalado migraciones de urediniosporas desde el continente europeo al S de Inglaterra. El desarrollo Y extensión de la enfermedad están favorecidos por temperaturas frescas ( I 5-23" C) y HR elevadas (98-100%); lagerminación de urediniosporas es óptima con 2 h de oscuridad seguidas de 4 h de luz a 24" C; a 15" C el tiempode generación
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es de IO días, y de 5 días a 25" C, con HR 70-80% (Mahindapala, 1978b). Los tejidosmadurosnormalmente son resistentes a P . sorghi, por lo que la gravedad de la enfermedad se relaciona de forma importante con la cantidad de follaje inmaduro en desarrollo sobre las plantas en el momento de la infección; enEuropararamentese observanepidemias importantes de P. sorghi, que no son infrecuentes enlos USA y en las regiones más templadas y húmedas de los trópicos, especialmente en las que se cultiva maíz durante todo el año; en estas áreas el patógeno puede afectar a todos los componentes de la producción causando pérdidas de grano de hasta el 25-30% (Groth et al., 1983). En Europa la enfermedad no merece control químico; en la India (Singh & Musymi, 1979) se ha obtenido buen controlcon trestratamientos foliares de triadimefon (50 g/ha). En la actualidad se dispone de muchos cultivares de maíz resistentes a P. sorghi; una de las mejores fuentes de resistencia parece ser el maíz mejicano. CASTELLANI
Puccinia striiformis Westend. Descripción básica
Es una roya autoica, cuyas lesiones consisten en puntos y bandas con cadenas depústulas pequeñas, más o menos evidentes, intervenales, cada una de unos 0 3 1 mm de tamaño, de color nararua a amarillo brillante, posteriormente mezcladasa veces con puntos negros Y acompañadas frecuentemente por clorosis Y necrosis. El nombre común es roya amarilla (Europa) o roya lineal (USA) (Cummins, 1971; Wilson & Henderson, 1966; CM1 291). Huéspedes P . striiformis ataca a cebada, centeno, triticale, trigo Y a muchas gramíneas cultivadas y silvestres; no
se conoce huésped alternativo. Especiulizución de huésped
La especialización respecto a huéspedes se ha desarrollado en distinto grado en las distintas áreas del mundo (cf. P . graminis). La forma sobre Dactylis gbmeratu ha recibido rango varietal, var. dactylidis Manners, con urediniosporas ligeramente menores y óptimos térmicos algo mayores que la forma normal var. striiforrnis. En Europa noroccidental hay especialización de huésped a nivel genérico, y se han diferenciado las
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Capítulo 16
f. sp. agropyri, hordei, secalis y tritici; el status de las distintas formas sobre las gramíneas no está claro; la var. dactylidis es muy especializada, y también lo son varios aislados procedentes de EIyrnus repens y de especies dePoa. La f. sp. tritici puede infectar ocasionalmente a otras especies de gramíneas, y algunos aislados de pratenses pueden ocasionalmente infectar el trigo. En otras Breas, como el NO de los USA, Asia Central y China, las divisiones claras sugeridas por la distinción de formae speciales no pueden mantenerse y la royapuede emigrar de pratenses a trigo y viceversa. Se han et d . , diferenciado decenasderazas(Johanson 1972) no sólo por distintos conjuntos de plántulas, sino tambiénpor distintosconjuntos de plantas adultas; así, las 'razas de campo' se adecúan más a la experiencia de los agricultores que las razas identificadas en el invernadero sobre plántulas. A menudo aparecen razas nuevas. Distribucidn geogrcificu
P . striiformis puede aparecer en todos los lugares en los que hay huéspedes susceptibles; en1979 apareció en Australia y en 1980 enNueva Zelanda, seguramente debidoa viajeros en avión. El principal huésped de importancia económica es el trigo, que sufre daños especialmente importantes en áreas de clima fresco y húmedo como Holanda, la costa del Mar Negrorumana y las áreas (sub)alpinas; en Breas semiáridas eltrigo está ensituación de riesgo cuando coincidenperíodosinusualmente lluviosos con el cultivo de cultivares altamente susceptibles. Erlfirrnedad
Puede atacar atodaslas partes de lasgramineas excepto a las raíces; ocasionalmente pueden verse pústulas sin esporular sobre semillas en desarrollo, aunque la roya amarilla no se transmite por semilla; el hongo se desarrolla de una forma semisistémica. En una hoja joven la lesión da lugar a una mancha grande, y en la hoja de una planta adulta. a una línea larga limitada entre las venas; estas líneas o bandas pueden alcanzar una longitud de IO cm y el índice de crecimiento de las lesiones en las hojas de plántulas puede ser de hasta 1 cm por día; cada lesión lleva cientos de pústulasdiminutas; las pústulas primarias son uredinios concatenados y a veces confluyentes en las largaslíneas intervenales; en las hojas tiernas el hongo puede desarrollarse a través de las venas, de forma que aparecen colonias más o menos ovales, mientras que en las hojas maduras las coloniastienen la forma de largasbandas de
aproximadamente I mm de ancho.El hongo aparece principalmente sobre las hojas, donde esporula abundantemente en ambas superficies aunque más abundantementeen lasuperficieadaxial;ocasionalmenteinfecta al pedúnculo, aunque en éste la esporulación es excepcional, cuando el cultivar es inusualmente susceptible y las condiciones climáticas son excepcionalmente favorables al desarrollo de la enfermedad; de la misma forma la infección a las espigas, incluyendo las barbas, solamente tiene lugar en algunos cultivares. El hongo puede esporular con abundancia en la cara adaxial de las glumas, pero no en la abaxial, que amarillea. Cuando el huésped empieza a madurar pueden formarse pequeños telios negros, principalmente en la superficie abaxial de las hojas, dispuestos en series lineales; en las vainas de las hojas y en las barbas los telios pueden ser evidentes cuando alternan uredinios y telios de unos 0,s mm formando bandas. Los ataques de roya amarilla en campos comerciales aparecen a menudo como focos de 0 3 - 2 m de diámetro desde los que la enfermedad se extiende a todo el campo; en los ataques graves las plantas se marchitan y el cultivo aparece como con daños de sequía; las ropas de una persona que entre en el campo se tiñen de amarillo naranja por las urediniosporas que se adhieren; el suelo puede llegar a aparecer amarillento por la masa de esporas. Epidemioloxio
De las tres royas del trigo, la roya amarilla es la mejor adaptada a temperaturas bajas; en las áreas de alto riesgo es la primera en aparecer. Aunque los teliospuedengerminar y formar basidiosporas el ciclo sexual y el huésped alternativo nunca se han encontrado (formahemi). El patógeno inverna Y pasa el verano en forma asexual, la uredinial; en fase latente puede soportar fríos invernales severos con tal de que sobreviva la hoja del huésped, pero las lesiones esporulantes no sobreviven a heladas moderadas; y también sobrevive bien en el huésped bajo cubierta de nieve. Es capaz de germinar e infectar a temperaturas vecinas a O" C Y puede reproducirse durante inviernos suaves, aunquelos períodos de latencia pueden ser largos. de hasta tres meses;en Areas converanossecos el principal problema es la supervivencia del verano,quese resuelve por la infecci6n de rebrotes detrigo en los puntos en los que hay humedad, o por emigración a gramíneas susceptibles (lo que no tiene lugar en el NO de Europa). En las áreas montañosas es frecuente la migraci6n vertical siguiendo vientos orográficos. En Europa es normal que tengan lugar mi-
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Basidiomycetes I1 graciones a larga distancia, de cientos kilómetros; de tienen lugar de forma poco sistemática, aunque SUS efectos negativos aparecen tamponados por cierta forma dedespliegue genético que sepractica de forma involuntaria en distintos países; en el área mediterránea la roya amarilla puede atacargravemente y de forma inesperada cuando la estación vegetativa y la estación anterior libre de huésped han sidoPOCO cálidas y húmedas (Hassebrauk & Robbelen, 1975; Zadoks, 1961; Zadoks & Bouwman, 1986). La epidemiología de la roya amarilla sobre cebada,Dactylis glomerata, y sobre otras pratenses sigue el modelo descrito anteriormente,aunque se conocen menos detalles; la f. sp. secalis nosehasenalado durante los últimos 50 años. Importancia económica
La roya amarilla se comporta comoun sumidero de asimiladosimportante que compitecon los sumideros normales de la planta; por tanto la infección temprana a plantas jóvenes debilita el sistema radicular y el cultivo será susceptible a sequía en estadios posteriores; reduce también el vigor, el ahijamiento y la fecundación; las infecciones posterioresdestruyen el f o l l ~ ey aumentan la evapotranspiración, de forma que POCOS asimilados, o ninguno, llegan a las semillas en desarrollo;las infecciones al raquis, glumas y barbas son igualmente destructivas. Las pérdidas en trigo y cebada pueden llegar a ser, cuando sólo se infectan las hojas, de hasta el 40%; cuando infectan a pedúnculos yfo glumas de forma grave las pérdidas pueden ser totales;incluso las infecciones leves pero regulares pueden afectar a la calidadharinera y panadera del trigo 0 a la calidad de malteado de la cebada, con grandes pérdidas económicas. En las áreas ecológicamente favorables para la roya amarilla las pérdidas medias en trigo en períodos largos pueden superar el 5%, como en partes del Reino Unido y en Holanda; en muchas áreas menos favorables las estimas de pérdidas varían del 2 al 6%. De las pratenses la más afectada esDactvlis glomerata;las infecciones densas debilitan a las plantas y reducen su valor nutritivo. Control
Se realiza un control cultural evitando el solape entre cultivos aún no cosechados y nuevos cultivos ya sembrados, como era costumbre en algunas áreas alpinas del N de Europa; el evitar las siembras tempranas, laselección de cultivares de maduración Precoz Y un buen enterrado del rastrojo también
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favorecen el controlcultural. Las tendencias recientes a sembrar más pronto Y sin laboreo, como en el Reino Unido, o a sembrar pratenses sobre el trigo (principalmente especies de Lolium) eliminando las labores de verano, como en Holanda, pueden llevar a una pérdida del control. La mejora para la resistencia es muy eficaz, aunquemuchos cultivares inicialmente resistentes se han hecho susceptibles a razas nuevas (Robbelen & Sharp, 1978); serecomienda diversificar las variedades utilizando al menos dos cultivares por explotación para disminuir los riesgos de pérdidas debidos a la aparición de una nueva raza: en la mayoría de los años el uso de multilineas y de mezclas varietales da buena protección. El control químico tiene éxito y se aplica extensamente; las sales de níquel son eficaces pero no suelen estar registradas; los compuestos de acción protectora, como los ditiocarbamatos, no son adecuados cuando las epidemias son realmente graves; entre los fungicidas sistémicos la oxicarboxina tiene una eficacia moderada; los inhibidores de la biosíntesis de ergosterol (IBE) tienen una eficacia de moderada (tridemorf) a alta (diclobutrazol, fenpropimorf, triadimefon, triadimenol, propiconazol); la alternancia entre los dos grupos de IBE (C-14-demetilacion; isomerasa) puede reducir la presión selectiva para la aparición de cepas resistentes;el triadimenol, utilizado en tratamientosa semillas, puede causar daños a las plántulas. ZADOKS
Puccinia antirrhini Dietel &
Holway (CM1 262), indígena de California sobre otros huéspedes, ha Ilegad0 a causar danos importantes a especies europeas de Antirrhinum introducidas en California como plantas de jardín; hacia 1933 el hongo se extendió al Reino Unido y posteriormente por toda Europa (mapa del CM1 40). En Europa sólo tiene lugar el ciclo infectivo por urediniosporas; aunque en veranos cálidos pueden formar teliosporas, las basidiosporas no reinfectan a Antirrhinum y posiblemente en Europa falte un huésped alternativo. E1 hongo puede causar daños importantes en todas las partes de la planta, entre ellas las cápsulas, por 10 que afecta directamente a la producción de semilla. Se controla porfungicidas o, principalmente, Por cultivares resistentes. Puccinia apii
Desm. es una roya autoica y macrocíclica sobre apio (CM1 284) con una importancia práctica muy secundaria; P. rubiginosa Schroter (sinónimo: P . p e t r o s e h i [UC.] L,iro) es una especie muy parecida sobre perejil. P. arenariae (Schumacher) Winter forma teliosporas sólo sobre Caryophy-
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Capítulo 16
Ilaceae,especialmente sobre Dimthusbarbatus; ocasionalmente infecta al clavel, aunque sobre este huésped tiene una importancia mucho mayor Urornyces dianthi.
Puccinia brachypodiiOtth. tiene distintas variedades sobre distintas gramíneas pratenses, la más importante es var. pour-nemoralis (Otth) Cummins & H. Greene (sinónimo: P. poue-sudeticue [Westend.] Jgmtad) sobre especies dePou ( y aunque se ve raras veces, sobre Berberis como huésped alternativo). Esta roya se distingue de P. poarum (ver éste), en general más frecuente, por la presencia en los uredinios de parafisos capitados numerosos y por la formación relativamente infrecuente de teliosporas (O'Rourke, 1976); en algunospaises (p. ej., Checoslovaquia, CagaS, 1983)es la roya más importante sobre poa; en los cultivos para producciónde semilla puede necesitarse controlarla mediante fungicidas, y se dispone de cultivares resistentes. Puccinia buxi DC. sólo produceteliosporas sobre Buxus sempertirens, causando hipertrofia de las hojas y muerte progresiva terminal (Viennot-Bourgin, 1949). P. carthami Corda es una especie macrocíclica autoica sobre cártamo (CM1 174) que se encuentra principalmente en los trópicos (mapa del CM1 424) y también en países mediterráneos; recientementese han señalado ataques importantes en Italia (Cappelli & Zazzarini, 1983). P. chrysanthemi Roze causa la roya parda o negra de crisantemos en invernadero,formando sobre ellos las urediniosporas (y rara vez teliosporas) (CM1 175); tiene mayor importancia en Japón, de donde originaria, es y Amkrica del Norte que en Europa, donde otra especie japonesa, P. hnriunu, (ver ésta) causa problemas mayores; para su control pueden utilizarse practicas sanitarias, evitar humedades relativas elevadas y fungicidas (Fletcher, 1984). Puccinia hieracii (Rohl.) Martius es una especie autoica colectiva que se encuentrasobre muchas Compositae y se divide en cuatro variedades; la roya de la escarola y la endivia se debe a la f. sp. cichorii (Bellynck ex Kickx) Boerema & Verhoeven (sinónimos: P. cichorii Bellynck ex Kickx. P . endiviue Pass) de la var. hieracii: aparece esporádicamente. normalmente hacia el final de la estación: las plantas infectadas deben destruirsey seguir una rotación de dos años (Messiaen & Lafon, 1970). P. hysterium (Rohl.) (sinónimo: P . fetrupogonis [Pers.] Corda) Y P. jackyana Gaum. son royas autoicas sobre salsifi y escorzonera, respectivamente: el rnicelio sobre-
vive en el material vegetal formando ecios abundantes que deforman e impiden el desarrollo de las h o j a s j ó v e n e s ; a diferencia de P . j u c . k y u n o , P . hystrrium no forma urediniosporas; una forma de P . .iackwnu que no forma ecios se ha denominado P. swrzonerue (Schurnacher) Jacky(ViennotBourgin, 1949.1956). Puccinia iridis Rabenh es macrocíclica y heteroica, alternando entre especies de Urrica (huésped ecial) e Iris (huésped telial) (CM1 285), que persiste con facilidad formando urediniosporas; tiene poca importanciapráctica. P. lagenophoraeCooke,una roya autoicamacrocíclica,introducidaa Europa desde Australia en los años sesenta, está ahoramuy extendida sobre la mala hierba Senecio vulguris y puede atacar a cinerarias en invernadero (Fletcher, 1984). P. malvacearum Mont., originaria de Chile y a c t u a l m e n t ed i s t r i b u i d ae nt o d oe lm u n d o (CM1 263, es frecuente sobre especies silvestres y ornamentales deMalvu y Althaea. Es la clásica roya microcíclica, quizá más importante como material de investigación que comopatógeno de importancia económica. Puccinia menthae Pers., autoica y macrocíclica (CM1 7 ) ,causa la enfermedad más importante de las especies cultivadas de menta; las teliosporas infectan en el suelo a los rizomas invernantes, que dan lugar en primaveraa brotes pálidos,hinchados y distorsionados (infección sistémica); en las hojas de esos brotes se forman ecios y la infección se extiende de hoja a hoja por medio de eciosporas y posteriormente por urediniosporas; los rizomas infectados pueden tratarse portermoterapia (44" C durante 10 min) antes de plantarlos; existen muchos cultivares resistentes y , en correspondencia, otros tantos patotipos. Puccinia opizii Bubák tiene el carácter pocofrecuente en una Pucrinia de que el huésped ecial (lechuga) es el de importancia económica, mientras que los uredinios y telios se forman sobre Carex; aparece con bastante frecuencia en la mayor parte de Europa si se encuentra el huésped alternativo cerca de campos de lechugas, pero no tiene mucha importancia económica; también se encuentra sobre especies silvestres de Lactuca. P. pittieriana Henn. (CM1 286) sólo produce teliosporas sobre tomate Y patata en América del Sur y Central: constituye una amenaza potencial importante para la patata en Europa (EPPO 15.5). Puccinia poarum Nielsen, macrocíclica y heteroica, está muy extendida, causando la roya de la hoja de
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Basidiomycetes 11 las especies dePoa; el principal huésped alternativo es Tussilago farfara, sobre el que se pueden producir cada año dos generaciones de ecios (O’Rourke, 1966); en general, P. poarum es la roya más frecuente sobre Poa (pero cf. también P. brachrpodii var. poae-nemoralis); se ha utilizado mucho como una roya heteroicamodelo en estudios recientes comparativos de infección en los dos huéspedes (Al-Khesr~i& Losel, 1980, 1981; Whims & Lewis, 1984). Puccinia purpurea Cooke (CM1 8) causa lesiones grandes amoratadas sobrelas hojas y vainas de sorgo; está muy extendida en los países mediterráneos, pero tiene menos importancia en ellos que en los tropicales, en los que se están seleccionando cultivares resistentes. P. ribis DC. sólo forma teliosporas sobre Ribes, especialmente el grosellero rojo; está muy extendido en Europa, pero sólo tiene importancia en Escandinavia, y allí sólo en plantaciones mal llevadas. P. trabutii Roum. & Sacc. (sinónimo: P. isiacae [Thüm] Winter) formaecios en muchoshuéspedesdistintos,entre ellos remolacha azucarera (Viennot-Bourgin, 1956) y excepcionalmente sobre pepino (Brautigam & Kühn, 1983) (en general, las cucurbitáceas no se ven afectadas por royas); elhuésped telial es Phragmites australis. P. violae (Schumacher) DC. es una roya autoicamacrocíclica sobre especies silvestres y cultivadas de Viola; la forma que afecta especialmente a pensamientos (denominada antes P. aegra Grove) establece un micelio persistente sobre la zueca; la formación deeciosdeforma gravementelashojas. P. vincae Berk. tiene un hábito similar sobre especies de Vinca.
Pucciniastrum aerolatum (Fr.)Otth P. aerolntum es una roya que alterna entre huéspedes formando espermogonios y ecios sobre especiesdel género Picea, porejemplo P. abies, y uredinios y telios sobre especies delgénero Prunus, por ejemplo P. padus. El hongo se encuentra en la mayor parte de Europa y hacia el E, a través de Asia, hasta Corea Y Japón. Normalmentelos esPermogonios se forman en el lado externo de las escamas de los conos y a veces sobre los brotes (principal Y laterales) de las piceas; son bastante POCO evidentes, oscuros, alargados, de hasta 1 mm de longitud; los ecios se forman en la cara interna de las escamas de los conos o en los brotes (Lámina 30); son redondeados, deaproximadamente I mm de diámetro, con pared gruesa y dura, y se
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abren por una hendidura a la primavera siguiente O a lo largo del año siguiente; los conosinfectados cuelgan del árbol durante muchos años; las eciosporas permanecen viables durante más de un año e infectan a las hojas jóvenes de Prunus. LOSuredinios son pequeños, ampuliforrnes, amarillo claro, Y aparecen en manchas rojizas en el envés de las hojas; los telios aparecen comomanchas pardo rojizas, posteriormente pardo oscuras, ~oligonales, en las haces; debe notarse que en los ciruelos la infección de las eciosporas causa manchasnecróticas que caen dejando agujeros en las hojas. Las teliosporas invernan y a la primavera siguiente se infectan los jóvenes conos de piceas, a veces tambiénlos brotes; por tanto,el ciclo vital se completa en dos-tres años. La produccidn de semilla de picea se reducea veces de forma importante cuando en la misma localidad se encuentran ambos huéspedes;los daños a ramos de picea son menos frecuentes. ROLL-HANSEN
Pucciniastrum epilobii Otth. es una roya de acículas distribuida en todo el mundo que causa localmente daños importantes a plantaciones de Abies en las que estén también presentes los huéspedes alternativos (en los que se forman los telios y uredinios) y clue son todos miembros de las Onagraceae (p. ej., especies de Eoiiobium). Los espermogonios y ecios se formansobre las acículas de las especies de Apies. Se handiferenciado dos formaespeciales: f. sp. abieti-chamaenerii(Kleb.) Gaum., cuyo huésped alternativo es E . angustifolium, y la f. sp. palustris Gaum., CUYO huésped alternativo esFuchsia, que también puede causar daños a Fuchsias ornamentales en invernadero Y puede necesitar controlarse con fungicidas (Fletcher, 1984).
Tranzschelia pruni-spinosae(Pers.) Dietel T . pruni-spinosae es una roya heteroica macrocíclica queproduce espermogonios y ecios sobre Anemone Y urenidios y telios sobre Prunus. Los ecios hipófilos son prominentes, con un margen amplio revoluto 3-5 lobulado; los uredinios y telios son hipófilos, Y a veces causan chancros en brotes y ramas jóvenes e infectan ocasionalmente al fruto. Losuredinios pardo dorado, con paráfisos, se forman durante toda la estación vegetativa, y los telios más oscuros, hacia la caída de la hoja; las urediniosporas son anchamente fusiformes o clavadas, de 2243x 13-19,um, con una pared pardo dorada marcadamente engrosadahacia el ápice; en lavar.discolor
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Capítulo 16
(Fuckel) Dunegan las dos células de las teliosporas son claramente distintas, la célula proximal lisa y de color claro contrastacon la terminal, más oscura y verrucosa (cf. var. pruni-spinosae, en las que son similares). T . pruni-spinosae está distribuido en todo el mundo Y causa pérdidas por toda Europa, en donde se cultiven Prunus; es frecuente en ciruelo, albaricoquero, nectarino, melocotonero y almendro, e infrecuente sobre cerezo;muchos de los datos no distinguen entre la var. discolor y la var. pruni-spinosue y probablemente muchas referencias a esta última sean erróneas. En el Reino Unido la var. discolor es la forma común sobre especies silvestres de Prunus y causa daños económicos esporádicos a Anemone y a Prunus cultivados (Linfield & Price, 1983); en general se está de acuerdo en que la var. pruni-sginosae está principalmente limitada a especies silvestres de Prunus, principalmente P. spinosa, al menos en el N de Europa; de distintas partes de¡ mundo hay datos indicativos de una especialización 'fisiológica' quepuede ser en parte causa dela discrepancia entre distintos autores en cuanto a la gama de huéspedes exacta en ambas formas. Probablemente en la mayor parte de EuropaAnemone tenga una parte insignificante en la propagación del hongo; los principales medios de supervivencia sonmicelio invernante en pequeños chancros en las ramas de uno y dos años y urediniosporas que sobreviven en las hojas invernantes. Las infecciones graves sobrePrunus llevan a una defoliación prematura, a una reducción del crecimiento de los ramos, a muerte progresiva local y a reducción de la floración a la estación siguiente; la intensidad de los ataques varía mucho entre estaciones, aunque la aparición local de Anemone infectada lleva a veces a un establecimiento más temprano de la enfermedad sobre Prunus. Sobre Anemone la enfermedad causa pocos daños durante el primer año, pero en el segundo y posteriores pueden tener lugar pérdidas considerables debidas a la capacidad del hongo de pervivir como micelio durmiente en los cormos; en primavera los brotes de las plantas infectadas aparecen deformados y normalmente mueren tras la maduración de los ecios, pero la causa más directa de pérdidasson los fallos de floración de las plantas infectadas. Rara vez se considera necesario tomar medidas de control, aunque han dado resultados prometedores ensayos con ditiocarbomatos, oxicarboxina y benodanilo; en distintos países, principalmente en el E de Europa, se está tratando de seleccionar clones resistentes. ARCHER
Uredoquercus Brond. es un nombre de anamorfo para una roya que forma a veces manchas con uredinios en hojas de especies de Quercus; está ampliamentedistribuida, peroen general no es frecuente Y se encuentra con mayor abundancia en el área mediterránea; raras veces se han visto telios y a veces se considera que es un estadio de Cronartium quercum (ver éste).
Uromyces appendiculatus (Pers.) Unger (Sinónimo: Uromyces p h a s d i [Pers.] Winter)
U . uppendiculafus (CM1 57) tiene un ciclo vital macrocíclico y autoico, produciendo en la naturaleza, en general, sólo urediniosporas y teliosporas; las urediniosporas son pardas, espinosas, unicelulares Y de pared delgada, mientras que las teliosporas son algo más oscuras, unicelulares, globoide a elipsoides, con un grosor de pared de 3-4 pm. La mayoría de las especies de Phaseolus son susceptibles a la var. appendiculatus (sinónimo: var. typica Arthur), pero el hongo, que hasta la fecha se ha dividido en más de 35 patotipos, es especialmente frecuente a escala mundial sobre P. vulgaris; otraforma, la var. vignae, parasita sólo a especies de Vigna. Los síntomas de la royaaparecen en hojas y vainas, pero no en tallos ni ramas; al principio aparecen en el envés de la hoja manchas pequeñas, blancas, y ligeramente elevadas (uredinios),y por fuera del punto primario de infección se desarrollan soros secundarios en anillos; al envejecer los uredinios pueden ser sustituidos por telios, que tienen un color pardo oscuro; en el mismo sor0 pueden aparecer urediniosporas y teliosporas. Cuando la infección es suficientemente grave puede tener lugar una defoliación completa que lleve a una pérdida total de la cosecha. Se ha determinado que las temperaturas óptimas para la germinación de las urediniosporas están entre 17 y 23" C, necesitando al menos 6-8 horas con la superficie de la planta mojada. El desarrollo posterior de la roya, es decir, la aparición de pústulas secundarias en las plantas de judía, parece estar relacionada con la concentración de inóculo, así como con factores del huésped como actividad fotosintética y nutrición mineral (Galbiati, 1978). En los climas semiáridos la roya delas judías se disemina sólo en estaciones húmedas debido seguramente a que el patógeno tiene un índice de infección relativamente lento y una capacidad de SUpervivenciabGa entre períodoshúmedos cortos (Bashi & Roten, 1974). Un posible medio de control es la mejora de la resistencia, aunque su eficacia es
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limitada al aparecer nuevas formas virulentas en la población fúngica; aligual que con otras royas el uso de cultivares multilíneas o de resistencia no específica de raza puede resolver parcialmente este problema. Otra posibilidad de control puediera ser la inducción de resistencia a la roya en la judía utilizando unaraza débilmente virule,ntao algún agente microbiológico incompatible como inductor (Johnson & Allen, 1975; Schonbeck et al., 1980). Se puede conseguir un control químico eficaz con fungicidas sistémicos utilizados en tratamiento a semilla o en tratamientos al follaje. Este sistema huésped/ parásito se está utilizando ampliamente endistintos estudios básicos sobre las royas, enfocándose las investigaciones principalmente sobre aspectos estructurales y fisiológicos de (in) compatibilidad(Littlefield, 1981). VIRÁNYI
Uromyces dianthi (Pers.) Niessl U . dianthi (CM1 180) forma uredinios Y telios sobre Dianthus, Arenaria, Butonia, Gyposophila, Lychnis, Saponaria, Tunica y Silene; los espermogonios y ecios se forman sobre Euphorbia. Los uredinios aparecen en ambas superficies foliares y sobre los tallos, dispersos o agrupados, ovales a irregulares, a menudo formando anillos concéntricos y a menudo confluyentes, de 0,5-1,5 mm de diámetro, y color pardo de óxido; las urediniosporas son pardo dorado, ampliamente elipsoides, de 20-24x24-30 pm, fuertemente equinuladas con 3-4 poros ecuatoriales. Los telios son como los uredinios pero pardo oscuro; las teliosporas son castañas, elipsoides, de 2023x25-29 pm, finamente verrucosas, con una papila hialina sobre el poro germinativo terminal; los espermogonios son abundantes en ambas superficies de las hojas inferiores y tienen 130-160pm de diámetro; los ecios están dispersos en el envés de las hojas, son naranja amarillento y tienen hasta 0,5 mm de diámetro (CM1 180). Se han señalado cuatro formas especializadas de U . dianthi (Gaumann, 1959); el organismo está distribuido en todo el mundo causando la roya del clavel (Fig. 72). Esta importante enfermedad aparece durante todo el año sobre hojas y tallos de los claveles cultivados; alprincipiosemanifiestacomo manchas verde pálido de las que erumpen posteriormente las masas de urediniosporas; puede producir la muerte de hojas individualesy daños a plantas enteras hasta el grado de que no puedan utilizarse;laenfermedadsetransmiteporlas urediniosporas, que pueden permanecer viables du-
Fig. 72. Roya del clavel debida a Uromyces diunthi.
rante seis meses o más, y puede dispersarse de un país a otro en material vegetal infectado. Fuera de Europa no se conocen ecios. El control de la enfermedad seve facilitado por la posibilidad de evitar las condiciones en las que las hojas permanezcan cubiertas por una película de agua, por tanto se necesita una ventilación adecuada, debe utilizarse nego de superficie Y deben hacerse tratamientos fungicidas en forma de espolvoreos mejor que de pulverizaciones cuando la humedad atmosférica ambiente sea elevada. Como fungicidas de acción protectora se utilizan zineb y ferbam; el fungicida sistémico oxicarboxina, utilizado en un solo tratamiento con el agua de riego, ha dado un control completo durante seis meses (Spencer, 1979). Se dispone de cultivares resistentes, particularmente de clavelinas. Se han ensayado micoparásitos como agentes de control biológico de U . dianthi, mostrando potencial Verticilliumlecanii (Spencer, 1980). SPENCER
Uromyces fabae (Grev.)de Bary ex Fuckel
(Sinónimo: Uromyces viciae-fabae[Pers.] Schroter) U . fabae (CM1 60)es una roya macrocíclica autoica con eciosporas esféricas hialinas y urediniosporas elípticas a obovoides amarillentas; las teliosporas tienen unaforma similar, pero con paredes castañas y pediceloslargos amarillos. Elhongo ataca fre-
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Capítulo 16
cuentemente al haba, guisante y lenteja, pero se ha comprobado que tiene una gama de huéspedes considerablemente más amplia sobre distintas especies de Vicia, Lathyrus y L e n s (Corner & Bernier, 1982a); estudios recientes sobre líneas de haba y de guisante han mostrado de forma clara especializacióna nivel deraza (Conner & Rernier, 1982b). Aunque está muy extendido geográficamente, normalmente causa pocos daños, y las plantas afectadas sólo muestran las típicas pústulas de royas sobre las hojas y los tallos. En los climas mediterráneos las eciosporas pueden invernar, pero no son capaces de sobrevivir a inviernos severos en lasregiones más septentrionales; otros estadios del hongo que pueden supervivir son el micelio uredinial en hojas y tallos en los cultivos de siembraotoñal o las urediniosporas vio teliosporas que permanecenviables durante uno-dos años. Se ha señalado también diseminación en semillas y en restos vegetales. La infección está favorecida por humedades atmosféricas elevadas; los riegos tardíos en la estaciónpuedenfavorecer la gravedad de la enfermedad. En ensayos de campo se ha conseguido un control químico eficaz contra las infeccionesnaturalesutilizando fungicidas de contacto y sistémicos (Mohamed et al., 1981). V I R Á N YI
Uromyces betae Kickx es una roya autoica macrocíclica sobre remolacha azucarera (CMIi177) que se dispersa principalmente por medio de urediniosporas y que sobrevive durante el invierno en los cultivos paraproducción de semilla, o como teliosporas que contaminan los lotes de semillas. En Europa Occidental, aunque es frecuente, normalmente aparece demasiado tarde en la estación como para causar daños apreciables; en Europa del Este y Central (p. ej., la URSS) puede causar pérdidas que justifiquen tratamientos fungicidas; se dispone de cultivares resistentes.U. dactylidis Otth causauna roya de las hojas de Dactylis glornerata y tiene como Ranunculus huéspedesalternativosespeciesde (O'Rourke, 1976); su var. dactylidis también se encuentrasobre Festuca (sinónimo: U . f e s t u c a e Plowr.) y Cynosurus, mientras que la var. poae (Rabenh.) Cummins(sinónimo: U . poue Rabenh.) se encuentra sobre Poa; las royas de pratensesdel género Urornyces tienen una importancia muy secundaria en comparación con las del género Pucciniu. U. pisi (DC.) Otth (sinónimo: U . pisi-sativi [Pers.] Liro) CM1 58) alterna entre Euphorbia cyparissias (huésped ecial) y guisante, enel que probablemente sea menos frecuente que la autoica U . fabae (ver éste); normalmente la infección tiene lugar tarde en
la estación como para que tenga ninguna importancia práctica. U. striatus Schroter, como U . pisi (ver éste), con el que a veces se iguala, forma sus espermogonios y ecios sobre Euphorbia cyparissias; los uredinios y telios se forman sobre especies de Medicago (roya de la alfalfa); está muy extendido (CM1 59, mapa del CM1 342) pero en Europa sólo tiene cierta importancia en las zonas meridionales más cálidas (p. ej., sur de la URSS), donde, al igual que en los USA, hay interés en cultivares resistentes. U. lupinicola Bubák tambiéntiene cierta importancia en la URSS en altramuces forrajeros. Uromyces transversalis (Thiim.) Winter es autoica, produciendo urediniosporas y teliosporas. Ataca a especies de Gladiolus y a varios otros géneros de las Iridaceae; es originario de Africa del Sur y se ha extendido recientemente al área mediterránea: Malta (1969). Portugal (1975) y Marruecos (1978); se ha señalado en Francia, Italia y España, pero probablemente no se haya establecido en estos países. Las hojas infectadas muestran pústulas naranja características, alargadas transversalmente en la hoja, a veces seguidas de pústulas menores negras con teliosporas (Fig. 73). No está claro si el hongo puede sobrevivir en los cormos; se sabe que la vida de las urediniosporas es corta, pero las teliosporas pueden proveer u n medio de supervivencia durante más tiempo. Aunque probablemente en el N de Europa U . transversuli.~no pueda persistir al aire libre, constituye una amenaza sustancial a la producción o alairelibre degladioloseninvernadero (EPPO 84); potencioalmente es una enfermedad mucho más grave que la poco importante roya debida a la especie indígena Puccinia gladioli Castagne, que forma pústulas pardo negruzcasdispersas y produce ecios sobre especiesde Valerianella (Viennot-Bourgin. 1956).
Fig. 73. uredlos de (lrorrzyc'e.\ rrun.si,rr.\tr/is. alargados en
sentido transversal en una hoja de gladiolo (Copyrightde la Corona Británica).
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Basidiomycetes I1 Sobre Trlfolium se encuentran varias especies de Uromyces y su nomenclatura está algo confusa. U. trifolii (R. Hedw. ex DC.) Fuckel se considera en la actualidad como el nombre de la roya microcíclica de T. repens (sinónimo: U . flectens Lagerheim, U . nerviphilus [Crognot] Hotson); forma telios agregados a lo largo de las venas y sobre los peciolos y tallos, e inverna sobre el huésped; probablemente sea la roya más frecuente de esta especie, en la que también se encuentra otraroya macrocíclica y autoica ( U . trifolii-repentis Liro var. trifolii-repentis); la var. fallens (Arthur) Cummins de esta especie es frecuente sobreT . pratrnse. U . anthyllidis ( G r e v . )S c h r o t e r( s i n ó n i m o : U . jaapianus Kleb.) está muy extendida sobre Trifolium de flores amarillas y muchos otros géneros de Leguminosae, mientras U. minor Schroter causa ocasionalmente danos importantes a T . dubium en Irlanda (O’Rourke, 1976);en Europa ninguna de estasroyastienengranimportanciaeconómica. U. ciceris-arientini (Grognot) Jacz. (CM1 178) es muy parecida a U . anthyllidis, pero no se le conoce estadio ecial; está muy extendida sobre garbanzo en la Europa mediterránea y puede producir reducciones importantes de producción. BlBLlOGRAFlA Al-Khesraji T.O. & Losel D.M. (1980) Intracellular structures of Puccinia poarum on its alternate hosts. Trunsactions of the British Mycological Society 75, 397-41 1. Al-Khesraji T.O. & Losel D.M. (1981) The fine structure of haustoria, intracellular hyphae and intercellular hyphae of Puccinia poarum. Physiological Plant Pathology 19, 301-31 1 . Anthony V.M.,ShattockR.C. & Williamson B. (1985) Interaction of red raspberrycultivars with isolates of Phrugmidirtm ruhi-idaei. Plant Pathology 34, 521-527. AnthonyV.M.. Williamson B. & ShattockR.C. (1987) The effect of cane management techniques on raspberry of Applied yellow rust (Phragmidium rubi-idaei). Annals Biology 110, 263-273. Bashi E. & Rotern J. (1974) Adaptation of four pathogens to semi-arid habitats as conditioned by penetration rate andgerminatingsporesurvival. Phytopathology 6 4 , 1035-1039. Beraha L. (1955) Susceptibility of Allium species to Puccinia asparagi. Plant Disease Reporter 39, 98-100. Beraha L., Linn M.B. & Anderson H.W. (1960) Development of the asparagus rust pathogen in relation to temperature and moisture. Plant Disease Reporter44,82-86. Brautigam S. & Kühn H.J. (1983) Puccinia t r a b u t i i 4 i n ungewohnlicher Rostpilz Gewachshausgurken an (Cucumis sativus). Nachrichtenblatt für den Pflunzenschutz in der D D R 37, 43-44. Brown M.R. (1938) Astudy of crownrust, Puccinia coronata in Great Britain. 11. The aecidial hosts of Puccinia coronata. Annals of Applied Biology 25,506-527.
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Capítulo 16
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CAPITULO I7
Basidiomycetes I11 Hymenomycetes
La mayoría de los patógenos vegetales dentro de los basidiomicetos superiores son miembros de los Aphyllophorales, que se caracterizan por basidioscarpos complejos, de distintas formas, sin laminiHas; la mayoría atacan a los tejidos leñosos de las plantas y no siempre se separanbien por su biología de los saprofitosrelacionadosquecausanpodredumbres de la madera y que rara vez, o sólo bajo condiciones de stress, atacan a plantas vivas. AIgunos atacan a las raíces y la base de los troncos de los árboles, generalmente a partir de una base saprofítica en el suelo; causaprogresivamente muerte del huésped y posteriormente el patógeno continúa viviendo como saprofito. Otros penetran en el tronco o las ramas por heridas y en este caso las infecciones sedeben abasidiosporas. Los Aphyllophorales que atacan a plantas leñosas pertenecen en su mayoría a las familias Ganodermataceae (con esporas oscuras y basidiocarpos poroides perennes que tienen setas oscuras en el himenio), Steraceae (con basidiocarposnoporoides,principalmente apresos o efuso-reflexos) y las Polyporaceae (con basidiocarposporoides, esporas hialinas y sin setas). Los más bien escasos Agaricales (basiodiocarpos con laminillas) que atacan a plantas vivas tienen una biología bastante parecida a la de los hongos a los que noshemosreferido anteriormente; tiene importancia particular el género Armillaria, que se distingue especialmente por formar rizomorfos que facilitan la colonizaciónde las raíces de sus huéspedes desdesustratos saprofíticos; debedestacarseque numerosos Agaricales (y Gasteromycetes) infectan las raíces de plantas en forma más o menos mutualística, formando micorizasectotróficassobre las raíces de árboles forestales. Otros Aphyllophorales atacan aplantasherbáceas, principalmente desde el suelo, causando podredumbres de cuello y raíz y podredumbres de los céspedes (Corticiaceae, Typhula spp.); en esto se parecen a los patógenos vegetales de los Auricula-
riales (Welicobasidium) y Tulasnellales (Thanatephorus,Ceratobasidum) que tienenbasidiocarpos más bien simples. de vida corta, y que persisten en el suelo en forma de esclerocios (Sclerotium, Rhizoctonia); entre ellos están algunos de los más importantes patógenos de los cultivos. Por último el orden Exobasidiales, más bien aberrante, tiene parásitos altamente adaptados que causan agallas ampuliformes en las hojas; su biología es superficialmente parecida a los Taphrinales (ver éstos).
EXOBASIDIALES
Exobasidiurn vaccinii(Fuckel) Voronin causa agallas de hoja y brotes en especies de Vaccinium, y se conoce comola enfermedad de la hoja roja; las hojas son infectadas por basidiosporas o por conidias que producen éstas por gemación, transportadas por el viento o por la lluvia; las hojas infectadas se deforman gravemente y muestran agallas rojizas engrosadas con una eflorescencia blanca por debaio del puntodel desarrollo del himenio. La enfermedad tiene mayor importancia en América del Norte sue en Europa (CM1 778). Una enfermedad muy parecida está muy extendida en Europa sobrelas azaleas cultivadas (Rhododendron spp.), especialmente en invernadero, y se debe a la var. japonicum (Shirai) M c N a b b( s i n ó n i m o : E . j a p o n i c u m S h i r a i ) (CM1 780), sin embargo rara vez se necesita tomar medidas de control. Microstrornajuglandis Sacc. causa lesiones foliares del nogal, apareciendo el envés cubierto por una eflorescencia blancuzca de esporas; las afinidades con los basidiomycetos de este género (gemación enteroblástica) se han revisado en un estudio al microscopio electrónico detransmisión por Arx et al. (1982).
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Basidiomycetes 111 AURICULARIALES
Helicobasidium brebissonii (Desm.)Donk (Sinónimo: H . purpureum Pat.) (Anamorfo: Rhizoctonia crocorum [Pers.] DC.; sinónimo: R . violacea Tul.)
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inician probablemente en el huésped tras la penetración, y cuya distribución varía según elhuésped; al penetrar el hongo más profundamente en las raíces tienenlugarinvasiones secundarias, especialmente por bacterias productoras de podredumbres blandas. Epidemiología
Descripción básica
Normalmente las hifas constan de células binucleadas y a la madurez tienen un diámetro de aproximadamente 4-8 p n con septos cada 55-200 pm, Y una coloración pardo violácea; frecuentemente las hifas se agregan en cordones de hasta1 mm de diámetro. Los cojinetes de infección formados sobre las superficies de las raíces son de 150-200p n de diámetro. Forma esclerocios típicos de Rhizoctonia. Huéspedes
Entre los huéspedesestánzanahoria,patata, remolacha azucarera, espárrago, apio, alfalfa y al menos 163 especies más en43 familias (Hull & Wilson, 1946; Viennot-Bourgin, 1949; Herring, 1962). Especialización de huésped
Los resultados de distintos investigadores son contradictorios (Herring, 1962; Molot & Simone, 1965), probablemente distintos aislados tengan preferencia hacia ciertos huéspedes, pero no constituyen formas específicas del hongo. Distribución geogrcifica H . brebissonii se encuentra en 47 países de todo el mundo, lo que incluye a Europa, excepto España* y Portugal, América del Norte Y del Sur, Africa, Oriente Medio y Extremo y Australia(mapadel CM1 275).
El patógeno puede persistir en el suelo durante un número de años desconocido en forma de esclero( 4 mm), peroque ciosnormalmentepequeños pueden ser mayores y en algunos casos se han señalado de hasta varios centímetros; los esclerocios puedenformarse en lasraíceslateralesfinas(zanahoria), en la raíz pivotante y las laterales (remolacha azucarera) o en masas miceliares en el suelo, y permanecen en éste tras la recolección. El patógeno también puede persistir en una amplia gama de malas hierbas, algunasperennes. En la zanahoria la infección puedetener lugar en cualquier punto de la superficie de la raíz, normalmente en las raíces más viejas. Las condiciones que favorecen la infección y la dispersión del hongo,tanto localizada como a larga distancia, no se comprenden por completo; es probable que se extienda por maquinaria contaminada, también puede tenerlugar la dispersión por el viento de cordones miceliares y de esclerocios, en casos de suelos ligeros y vientos fuertes. El uso de estiércol de animales que sehan alimentado sobre raíces y tubérculos enfermos pudieratambién intervenir en la dispersión delpatógeno. El teleomorfo se encuentra raras veces en el campo, y el papel de las basidiosporas en la epidemiología del patógeno se desconoce, se pueden formar en fieltros de micelio en la superfkie del suelo en torno a raíces muy infectadas. Control
La enfermedad no se ha controlado con distintos fungicidas disponibles (Dalton et al., 1980) y no se ha encontrado resistencia en ensayos detallados de Ellfermedad cultivares de zanahoria (Dalton et al., 1981). Para El hongo causael malvinoso de numerosos cultivos, reducir las pérdidas en las localidades infestadas, se tanto leñosos como herbáceos, particularmente los indica: i) evitar el cultivo de especies susceptibles destinados a producción de raíces y tubérculos; es en rotaciones cortas; ii) suprimir el desarrollo de especialmente importante sobre zanahoria, espárra- rebrotes de patata, cultivos para producción de raígo, remolacha azucarera. Lasraíces y los tubérculos ces y malas hierbas susceptibles; iii) no enterrar con aparecen cubiertos con cordones de micelio pardo labores los restos de cultivos infectados ni amona violeta; se forman cojinetes de infección que se tonar restos de cultivosinfectados sobre suelos que puedan utilizarse en el futuro para el cultivo de especies susceptibles. * R . violuceu se hadescrito en España sobre distintos huéspedes ( N . del T . ) .
EPTON
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Capítulo 17 TULASNELLALES
Thanatephorus cucumeris (Frank) Donk (Sinónimos: Corticium solani [Prill. & Delacr.] Bourdot & Galzin, Pellicularia filamentosu [Pat.] Rogers) (Anamorfo: Rhizoctonia solani Kühn) Descripción básica Las hifas, hialinas al principio y posteriormente pardo oscuro, crecencon rapidez y son multinucleadas y de un diámetro relativamente ancho; las ramificaciones aparecen cercanasa un septo distal, a menudo en ángulos rectos, constriñidas en el punto de origen y septadas poco después; algunas hifas se dilatan y tienen un aspecto monilioide y posteriormente se oscurecen. Los esclerocios se componen de células pardo oscuras y son de textura casi uniforme. Las basidiosporas elipsoides y apiculadas se desarrollan sobre un himenio; cada basidio tiene normalmente cuatro esterigmas (CM1 406). Huéspedes T . cucumeris ataca a una amplia gama de cultivos, entre ellos judía, remolacha, coles y colza, patata y tomate, así como muchas ornamentales herbáceas; el chancro de tallo de patata se consideramás adelante por separado de las enfermedades de muerte de plántulas causadas en varios otros huéspedes. Especialización de huéspedes La especie agregada R . solani contiene a hongos con una amplia variación morfológica, de requerimientosnutricionales y de patología (Anderson, 1982);existen numerosas variantes estables que probablemente están adaptadas a distintos suelos, climas y vegetaciones en distintas regiones del globo, aunque hay una variación continua en los caracteres y un solape importante entre los grupos; por tanto no hay un factor Único que prmita distinguirles de otros hongos similares y la información es insuficiente para pensar en dividir el grupo en especies o formaespeciales.La designacióndelteleomorfo como T . cucumeris ha facilitado la precisión Y debería evitar la confusión entre éste y el micelio de otros basidiomycetos. Un principio utilizado en la agrupación se basa enla posibilidad de anastomosis entre miembros del mismo grupo, habiéndose diferenciado cuatrogrupos de anastomosis (GA) principales: el GA 1 contiene aislados que causan POy podredumbres dredumbres a semillas e hipocótilos de partes aéreas; el GA 2 tiene aislados que causan
chancros en cultivos de raíces y podredumbres de raíces de coníferas; los aislados del GA 3 son patógenos de patata Y cebada que pueden causar también podredumbre de semilla; los aislados del GA 4 causan podredumbres de semilla ehipocótilos de muchas angiospermas;se han propuesto muchos otros grupos y subgrupos, pero dado que algunos aislados no pueden clasificarse en ninguno de éstos, el establecer variedades basadas en los grupos de anastomosis permanece por el momento como cuestionable. Distribución geogr&ka P. cucumeris se encuentra en todo el mundo y probablemente se encuentre enla mayoría de los suelos arables. Chancro de tallo y viruela de la patata Enfermedad La infección de los brotes en los tubérculos para siembra durante el almacenamiento en húmedo, o en el suelo trasla plantación, causa la muerte de los ápices; de los ojos o de las yemas axilares del tubérculo se desarrollan otros brotes y pueden ir muriendo varias generaciones de éstos, aunque en último término algunos tallos emergen; la infección tiene lugar principalmente antes de la emergencia de los brotes y las lesiones en la base de los tallos son pardo oscuras, secasy suberosas con una margen bien definida; al interrumpirse el flujo de asimilados hacia los tubérculos las hojas se hacen erectas y se rizan, aunque estos síntomas normalmente son transitorios; ocasionalmente se formantubérculos aéreos en las axilas de las hojas basales. Durante el desarrollo, T . cucumeris ataca a los estolones, que pueden verse seccionados y quedar los tubérculosen desarrollo separadosde la planta (Hide et al., 1973); durante tiempo húmedo en junio y julio se forma el teleomorfo, T. cucumeris, como un fieltro blanco sobre los tallos y las hojas cerca de la superficie del suelo, y esto normalmente indica la presencia del chancro de tallo aunque pueda desarrollarse un micelio epifítico en la base de éste; en cualquier momento del desarrollo los tubérculos se infectan por el micelio y hacia el final de la estación, al senescer las partes aéreas, se forman esclerocios (viruela de la patata). Epidemiologín La mayoría de los chancros de tallo se originan a partir de esclerocios o de micelio sobre tubérculos
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Basidiomycetes 111 para siembra,y en el Reino Unido aproximadamente el 25% de la patata de siembra está afectada de viruela; la enfermedad es’ especialmente frecuente en suelos secos Y frescos Y su gravedad está probablemente relacionada con la velocidad de crecimiento de tallos, ya que los tallos se hacen resistentes a la infección unavez que han emergido; igualmente, las condiciones de suelo pueden afectar el momento y la gravedad de la infección a estolón. L a enfermedad puede también originarse a partirde inóculo en suelo aunque en comparacióncon los esclerocios sobre la patata de siembra, por su cantidad y posición, seguramente tiene más importancia en cuanto a la infección de estolones y tubérculos que de base de los tallos; no se conoce el papel en la enfermedad de las basidiosporas. Importancia económica
Las pérdidas en campo están en relación con la proporción de marrasy con el gradoen que la infección retrasa la emergencia de brotes, el desarrollo de la planta o el llenado de los tubérculos; aunque puede afectar gravemente a los brotes normalmente algunos llegan a emerger, pero las plantas pueden aparecer con poco desarrollo y tener inicialmente una parte aérea con menor peso y menor superficie foliar, sin embargo las plantas pueden compensar aumentando el tamaño de los brotes laterales que se forman de yemas axilares sobre los tallos aéreos; igualmente, aunque el seccionado de los estolones disminuye el número de tubérculos, las plantas producen más en las ramas de los estolones de forma que el número de tubérculos comercializables en el momento de la recolección rara vez se ve afectado; normalmente hay más tubérculos grandes y pequeños y menos de tamaño intermedio. Aunque no se ve afectado el índice de llenado de los tubérculos, se retrasa su inicio y por tanto la producción de las cosechastempranas puedeverse afectada gravemente; hacia la madurez las plantas infectadas pueden producir hasta 10% menos que las sanas, a nivel de cultivo las pérdidas probablemente sean menores debido a que las plantas sanas y vigorosas compensan en crecimiento y producción lo que disminuye por las plantas débiles o que han fallado. Control
Gran parte de los daños a brotes pueden evitarse disminuyendo el tiempo entre la plantación y la emergencia, por ejemplo haciendo brotar la patata de siembra y haciendoplantacionessuperficiales; los tratamientos a la patata de siembra son eficaces
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en cuanto al control del chancro de tallo Y dependen del depósito de fungicidas sobre la superficie del tubérculo para impedir el desarrollo de micelio desde los esclerocios (Hide & Carley, 1982); los compuestos órgano-mercúricos están más o menos SUStituidos por materiales menos tóxicos, entre ellos benzimidazoles(benomilo, carbendazima, tiabendazol, metiltiofanato),iprodione y metil-tolclofos. También son eficaces los ditiocarbomatos (mancozeb, maneb, thiram) y el formaldehido. La inmersión de los tubérculos en suspensionesfungicidas se ha sustituido porpulverizaciones y espolvoreos que evitan así el riesgo de pie negro y podredumbres blandas resultante de mojar los tubérculos. La patata de siembra puede tratarse al cosecharla o durante la entrada en almacén, pero es mejor tratar una vez que se haya hecho la separación por tamaños, ya que asípueden eliminarselas patatas para consumo, y al encontrarse presente menos suelo se deposita sobrela superficie deltubérculo unamayor cantidad de fungicidas. Caída de plántulas y otras enfermedades
Ertfermedud
E nc u l t i v o sc o m ol ar e m o l a c h aa z u c a r e r a T . cucumeris invade y produce la muerte de las semillas antes o después de que empiece la germinación; la infección durante la fase juvenil de plántulas tras la emergencia causa caída de plántulas típica; los tejidoscorticalesdelhipocótilosonespecialmente susceptibles y la producción por parte del hongo de una poligalacturonasa lleva a la podredumbre delos tejidos y al colapso delos tallos; tras la fase juvenil, cuandolos tallos ya han crecido secundariamente en grosor, las plántulas de coles y colza y de tomate siguen siendo susceptibles a la infección, y aunque los tejidos corticales se pudren en áreas bien definidas y anillan al tallo, la estela central da soportey la planta permanece erecta con síntomas característicos. El hongo infecta las a hojas de tomate en contacto con el suelo, se extiende a través del peciolo y causa chancros del tallo, y los frutos infectados a través de la epidermis o de las heridas desarrollan lesionespardas; deforma similar se desarrollan lesiones en forma de cráter enapio. el Las hojas inferiores de los repollos y de las lechugas se pudren (podredumbre basal) y la infección se extiende hacia arriba en los cogollos, que posteriormente empardecen, adquieren una textura mucosa Y finalmentese momifican (podredumbredelcogollo). La infección del hipocótilo y de la raíz pivotante de la remolacha azucarera puede producir
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S72
Capítulo 17
la muerte de las plántulas, y las plántulas que sobrevivenquedan enanizadas y desarrollan un sistema radiculardentado y con proliferación excesiva; la infección foliar lleva ala podredumbre de la roseta Y a una podredumbre seca de la raíz carnosa. En zanahoria y en nabo y en las raíces de trébol, alfafa y de cereales (vertambién Ceratobasidium cereale) aparecen también lesiones.
mos, una siembra superficial colabora a evitar ataquesimportantes.En cultivos extensivos pueden disminuirse las cantidades de inóculo del suelo mediante rotaciones con cultivos no susceptibles, por eliminación de los restos enfermos de cosechas,por incorporación de paja de cereales o mejorando el drenaje; aunquealgunos cultivares tienen tolerancia a la enfermedad, resulta difícil mejorar para resistencia a un patógeno tan variable. HIDE
Epidemiología En las enfermedades que llevan a muerte de plántulas la principal fuente de inóculo del patógeno es el suelo (micelio saprofítico, esclerocio); tras la infección inicial la enfermedad se extiende hacia afuera en rodales circulares o irregulares; las condiciones ambientales influyen mucho en todas las fases de la enfermedad, a la que favorece una humedad del aire elevada, temperaturas del suelo extremas. y suelos encharcados o salinos; estas condiciones llevan a un retraso de la germinación y permiten la invasión desde el suelo y la extensión de las plantas circundantes. En los cultivos extensivos el inóculo del suelopuedeextenderse localmentepor salpicaduras de lluvia y los ataques a plántulas de remolacha azucarera predominan en primaveras frías y lluviosas; la infección de las hojas de la remolacha azucarera tiene lugar en tiempo cálido: las plantas se marchitan, pero aparentemente se recuperan en condiciones ambientales frescas y secas; la enfermedad se ve favorecida en suelos arcillosos o con poca materia orgánica. Importancia económicu La muerte de plántulas y otras enfermedades debidasa T . cucumerispueden causar pérdidas importantes de plántulas. pero esporádicas; los repollos afectados por el anillado de tallo permanecen débiles y las pérdidasde producción pueden ser considerables, de hasta un 30%. Control En los semilleros puede evitarse la enfermedad con medidas higiénicas y que eviten las condiciones que la favorecen; la desinfección de los semilleros Y la esterilización del sustrato con vapor o con nabam erradica al hongo, y la enfermedad puede controlarse también incorporando al sustrato quintoceno. En los cultivos protegidos deben evitarse las temperaturasextremadas y los suelos excesivamente húmedos, y airearse de forma adecuada; también debe evitarse semilla que provenga de frutos enfer-
Rhizoctonia tuliparum (Kleb.) Whetzel & Arthur (Sinónimo: Sclerotium tuliparum Kleb.) R . tuliparum puede distinguirse de Thanatephorus cucumeris por su crecimiento más lento, sus hifas ligeramente más delgadas con células binucleadas y sus esclerocios más compactos; no se conoce teleomorfo. El hongo es principalmente patógeno de Tulipa y de Iris bulbosos, en los que causa podredumbre gris del bulbo. Ataca a una ampliagama de plantas en condiciones adecuadas, aunque rara vez en campo. R . tuliparum se diferenció por primera vez con claridad en Holanda en 1884, pero desde entonces se ha señalado en la mayoría de países de Europa del Norte y de otros lugares (CM1 407). La enfermedad causa la aparición en los campos de tulipanes de rodales desnudos; el suelo se adhiere a los bulbos que no han sido capaces de emerger y las escamas del bulbo se pudren de arriba a abajo; al principio los bulbosinfectadosmuestran áreas grises o gris morado que finalmente se vuelven pardo oscuras. Sobre el extremo del bulbo, o cerca de éI, se encuentran esclerocios grandes, al principio blancos y posteriormente pardo oscuro, de hasta 7 mm de diámetro. También aparece la enfermedad en cajasdeforzadode tulipanese iris causando marras o dando lugar a plantas con hojas desgarradas y rotas que no florecen. El hongo persiste en el suelo en forma de esclerocios que pueden sobrevivir durante S-IO anos, rara vez germinan en suelos naturales a temperaturas por encima de los 10" C, Y el principal determinante de la gama de huéspedes parece ser la temperatura en vez de la resistencia de las plantas (Gladden & Coley-Smith, 1978). El micelio puede crecer hasta una distancia de unos 15 cm desde los esclerocios engerminación; la penetración del huésped tiene lugar principalmente por medio de hifas finas producidas en el centro de cojinetes de infección que se forman sólo en superficies CUticularizadas, y por tanto R . tuliparum no invade directamente a las raíces, sino que penetra Por 10s
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Basidiomycetes 111 tallos y los bulbos. La enfermedad puede controlarse mediante rotaciones largas o utilizando quintoceno incorporadoligeramente al suelo a una dosis de 50 gim’ (Moore, 1979). También pueden sumergirse los bulbos durante 1-8 h en formaldehido comercial al 0,4%. COLEY-SMITH
Rhizoctonia carotae Rader se diferencia de Thanatephorus cucurneris por la presencia en el micelio de conexiones fibuladas. Debido a su capacidad de infectar a 1” C, causa enalmacenes fríos podredumbre en cráter de zanahorias, persistiendo en los cráteres infestados, que por tanto deberían desinfestarse (CM1 408).
Ceratobasidium cereale Murray & Burpee (Anamorfo: Rhizoctonia cerealis v. d. Hoeven; nónimo: R . solani Kühn p. p.)
si-
Debido a su gama de huéspedes y morfología R . cerealis se considera distinto a R . solani, lo que se ha confirmado recientemente por la descripción en cultivo, aunque aún no en la naturaleza, del teleomorfo (Murray & Burpee, 1984) que es diferente d e Thanatephoruscucurneris ( a s o c i a d oc o n R . solani sensu stricto). El que anteriormente no se diferenciara a R . cerealis de R . solani hace difícil establecer la gama de huéspedes y distribución de C . cereale a partir de los datos dela literatura, aunque se sabe que ataca a trigo, cebada, avena, centeno, maíz y otras Gramineae, y que se encuentra en el Reino Unido, Países Nórdicos, Holanda,Italia, RFA, Rumania, Yugoslavia y América del Norte. Hay datos sobre cierta variación de patogeneicidad Y de gama de huésped de distintos aislados obtenidos de cereales o de céspedes, también hay diferencias en cuanto a susceptibilidad del huésped, que engeneral se ha señalado como centeno>avena >trigo>cebada, y Hollins & Scott (1983) han demostrado que entre los cultivares de trigo de invierno utilizados en Gran Bretaña existe una gama de resistencia a C. cereale. C. cereale causa una mancha ocular de los cereales; las lesiones aparecen en la parte superior de 10s tallos y vainas de las hojas (Lámina 31); las lesiones en las vainas sonpálidas con una margen irregular, aunque más o menos elíptica, pardo morada; la lesión en la caña por debajo de la vaina es similar, aunque su contorno esmás regular; el centro de la lesión en la caña tiene una ‘pupila’ parduzca formada por micelio superficial parduzco y por es-
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clerocios que pueden eliminarse con facilidad con la uña. Las lesiones normalmente aparecen en los dos entrenudos inferiores aunque también pueden aparecer más arriba en el tallo. En ataques graves las lesiones adyacentes pueden coalescer Y anillar el tallo. Ocasionalmente pueden encontrarse esclerocios y micelios en el interior de la caña hueca (Clarkson & Griffin, 1977). Las plantas a las que ha afectado al principio del desarrollo pueden desarrollar espigas hueras o encarnarse, aunque el efecto normal es una disminución de la producción de grano en los hijuelos infectados, que producen menos granos y menores(Richardson et al., 1976). Las condiciones secas y frescas favorecen la infección (Pitt, 1964). por lo que los cereales de siembra otoñal sufren más riesgos que los de siembra primaveral. La fuente de inóculo es esclerocios y micelio sobre pajas o rastrojos. La mancha ocular por Rhizoctonia no causa normalmente pérdidas graves, aunque está muy extendida. En el Reino Unido el cultivo más afectado es el trigo de invierno, y durante un período de 20 años distintasprospecciones han mostradoque el 34100% de los campos estaban afectadoscon una media del 60%, sin embargo la incidencia dentro de cada prcela en general es baja con una infección media en cada año que varía del 3 al 31% y una incidencia media global del 10%. Las infecciones graves, además,sólo se observan en una proporción pequeña de tallos y en Gran Bretaña las pérdidas en trigo se estiman en torno al 0,4% de media (Clarkson & Cook, 1983); en Francia la enfermedad está aumentando en importancia y en la actualidad se está estudiando su efecto sobre el ahijamiento y la producción (Lucas & Cavelier, 1985). Los métodos químicos de control utilizados en la actualidad en los cereales no parecen tener un efecto consistente sobre los niveles de esta mancha ocular y algunos, los nicomo p. ej. benomilo, tienden a aumentar veles de infección (Van der Hoeven & Bollen, 1980). Los niveles en el trigo de invierno se reducen mediante siembras tardías. RICHARDSON
Rhizoctonia fragariae Husain & McKeen causa una podredumbre radicular de la fresa y posiblemente de otras muchas especies (Compendio de la APS). Thunatephorus cucumeris también ataca a la fresa, pero R.fragariae puede distinguirse por sus hifas binucleadas, un teleomorfo en Ceratobasidium, y por formar en cultivo masas de células durmientes típicas,moniliformes, en vez de esclerocios. Las plantas de fresa pueden enanizarse por la eliminacióngrave de las raíces secundarias, y el hongo
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Capítulo 17
causa también una podredumbre blanda de fruto, de anteras y pistilos. Se ha estudiado especialmente en América del Norte y Japón, y se ha señalado en Italia (D’Ambra & Mutto, 1969). Se considera que en el suelo están muy extendidas especies de Ceratohasidium no diferenciables, que se parecen a las especies de Rhizoctonia que forman micorrizas con orquídeas.
APHYLLOPHORALES
Laetisaria fuciformis (McAlp.)Burds. (Sinónimos: Corticium fuciforme [Berk.]Wakef., Phanerochaete fucifortnis [Berk.] Jiilich) L . fuciformis causa la enfermedad de los céspedes denominada de ‘hebraroja’ (Compendio dela APS), que sólo recientemente se ha diferenciado de la enfermedad de los ‘rodales rosas’ debidaa Limonotnyces roseipellis (ver éste) y posiblemente por otras especies de Limonomyces (Stalpers & Loerakker, 1982; Caplan & Jackson, 1983). Afecta principalmente a especies deAgrostis, Festuca, Lolium y Poa y está muy extendida en las regiones frescas y húmedas de Europa y Américadel Norte. Por encima de las hojas se desarrolla un micelio rojizo que produce en el Qpice de las hojas estructuras características rojas en forma de hebras; el micelio puede también agregarse en copos algodonosos rosados que contienen masas de artroconidias; sobre los tejidos infectados, o sobre las hebras, se forman basidiocarpos diminutos. Las hojas afectadas pueden unirse entre sí por el micelio y pueden enrojecer ellas mismas (antocianinas) antes de secarse y oscurecerse.Loscéspedes infectadosmuestran rodales irregulares máso menos circulares, que varían de pocos centímetros a varios metros de diámetro, con plantas enrojecidas de forma típica. La enfermedad se dispersa principalmente por crecimiento miceliar de planta a planta o por dispersión de las hebras, las artroconidias o restos vegetales; se desconoce el papel de las basidiosporas. Los ataques tienen lugar principalmente en otoño durante períodos de temperatura más bien baja y humedad elevada (O’Rourke, 1976); es especialmente grave en céspedes espesos y densos sobre suelos con POCO nitrógeno, sin embargo los ataques importantes son bastante raros y normalmente sólo causa daños secundarios a céspedes, campos de golf o praderas permanentes. Tradicionalmente se utilizaban para SU control preparadosa base demercurio Y cadmio; Hims et al. (1984) han encontrado quelos fungicidas sistémicosmás eficaces,entre varios ensayados,
fueron benodanilo y anilazina, y también han observado que las enmiendas nitrogenadas no tienen efecto sobre la enfermedad, al menos durante unas pocas semanas tras la aplicación. C A R R & SMITH
Limonomyces roseipellis Stalpers & Loerakker causa la enfermedaddel rodal rosa de los céspedes (Compendio de la APS) Y anteriormente se confundía con Laetisaria fusiformis (ver éste), del que se diferencia por tener hifas binucleadas con conexiones fibuladas y por no producirartroconidias en masas algodonosas, ni hebras rojas; por tanto, tiende a extenderse más lentamente y raras veces tiene importancia en céspedes segados; además está limitado aLolium perenne y a Festuca rubra.Aunque aparentemente está muy extendido en Europa, la distinción de L . fitsiformis es demasiado reciente para que se pueda estimar completamente su importancia individual.
Corticium roJfsii Curzi (Sinónimo: Athelia rolfsii[Curzi] Tu & Kimbrough) (Anamorfo: Sclerotium rolfsii Sacc.) C. rolfiii forma esclerocios redondeados característicos con una corteza más oscura diferenciada abruptamente; los esclerocios constituyen la principal forma de supervivencia en el suelo y las fructificaciones basidiales tienen poca importanciaen el ciclo de la enfermedad. Causa podredumbres de raíz y cuello de numerosos huéspedes en las partes más cálidas del globo (CM1 410). En Europa Central y del Sur (mapa del CM1311) puede ser, en determinadas condiciones, muy destructivo sobreberenjena, pimiento, patata, tabaco, tomate, cacahuete, judía, altramuz, remolacha azucarera, fresa, melón, sandía y huéspedes leñosos,por ejemplo,en Grecia, olivo, jazmín, Myoporum y vid. Sin embargo en la literatura apareceraras veces como un patógeno importante en Europa, ni siquiera en cultivos protegidos. Se ha expresadopreocupación sobre la posibilidad de que se introduzca sobre bulbos ornamentales en los invernaderos del norte de Europa desde países más cálidos. En Israel se han hecho trabajos interesantes sobre su control biológico, ya que Trichoderma harcianum destruye tanto los esclerocios como el micelio (Elad et al., 1980). Sclerotium delpbinii Welch tiene esclerocios ligeramente mayores, pero por lo demás es prácticamente indistinguible de C. roUiii; ha causado en Holanda una podredumbre importante de la roseta de Zris Y ataca a distintas ornamentales. SMITH
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Basidiomycetes 111 Sclerotium hydrophilum Sacc. causa en Francia e Italia una podredumbre de raíz y tallo del arroz, de importancia secundaria (Bernaux, 1977), y ataca a muchos macrofitos acuáticos. Se ha demostrado su afinidadcon los basidiomicetos por microscopía electrónica de transmisión (Punter et al., 1984), lo que lediferencia claramente de S. orizae, estado esclerocial de Magnaporthe salvinii (ver éste). Trechispora brinkmanii (Bresad.) Rogers (anamorfo: Pbymatotrichopsis omnivora [Duggar] Henneb.; sinónimo: Phymatotrichum omnivorum [Shear] Duggar) causa enlos USA la podredumbre radicular de Texas del algodón, y persiste como esclerocios o como cordones miceliares infectivos; en Europa se considera como una amenaza seria para los países productores de algodón, sujeta a cuarentena (EPPO 21). T. coharens (Schwein.) Jiilich & Stalpers causa en Inglaterra la enfermedad de los rodales blancos en los céspedes, mientras que T. farinacea (Pers.) Lib. causa en Holanda una enfermedad similar; los síntomas se deben a la aparición de las fructificaciones blancas harinosas; tienen una importancia secundaria,pero el uso de fungicidas más activos hacia ascomicetos que hacia basidiomicetos puede favorecerlos (Compendio de la APS).
Typhula incarnataLas& y Typhula ishikariensis lmai T . incarnata y T . ishikariensis causan el enmohecimiento gris o punteado delos cereales deinvierno y de las pratenses, y el segundo también aparece durante elinvierno sobre leguminosas forrajeras. T . incarnata está muy extendido en las zonas templadas y frescas, causando a veces daños importantes.La enfermedadpredominaespecialmente en áreas que tienen un invierno relativamente suave y húmedo; puede afectar de forma especialmente grave a los cereales deinvierno, incluso en localidades con un período relativamente corto (dos-tresmeses) de cubierta de nieve, y durante el invierno pueden tener lugar ataques leves inclusosin que haya nieve. T . ishikariensis está limitado a las partes más septentrionales de los Países Nórdicos, la URSS, Japón, América del Norte y los Alpes, regiones que tienen un clima invernal frío, estable, con una cubierta de nieve prolongada y profunda; los ataques importantes no suelen aparecer en localidades que tienen menos de unos cuatro meses de cubierta de nieve; en las regiones con más de unos cinco meses
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de cubiertas de nieve profundas el patógeno se considera como uno de los 'mohos de la nieve' más importantes, que causan regularmente daños graves. La enfermedad se manifiesta como rodales decoloradosde plantas muertas o moribundas, cubiertas ligeramente por un micelio blanco grisáceo y moteadas de esclerocios de color pardo rojizo a oscuro ( T . incarnata) o pardo oscuro a casi negro ( T . ishikariensis), de 03-2 mm de tamaño (Fig. 74). Durante los meses de verano los esclerocios permanecen durmientes enla superfkie del suelo y sirven de fuente de inóculo,principalmentepor desarrollo miceiial directo, a los tejidos del huésped predispuestos; se supone que la infección por basidiosporas tienen una importancia secundaria. Los esclerocios enterrados en el suelo pueden sobrevivir durante varios años. El crecimiento miceliar tiene lugar desde menos de -6" C, con un óptimo a 912" C. Los factores de predisposición (Arsvoll, 1978) son nieve temprana en otoño, o cubierta prolongada profunda de nieve sobre suelo no helado; debeevitarse unafertilizaciónnitrogenadadesequilibrada o excesiva, particularmentesiaplicada tarde en la estación, y los cultivares poco resistentes al frío, susceptibles, mal adaptados al ambiente local. Puede controlarse con fungicidas, p. ej. quintoceno, propiconazol, triadimefon, aplicadosal final del otoño antes de que nieve. Se conoce una gran variación de resistencia entre cultivares(Jamalainen, 1974); la resistencia del huésped se supone que es noespecífica y cuantitativa, gobernadapor varios genes que cada uno tiene un efecto pequeño y aditivo. Se han desarrollado métodos de laboratorio para ensayos a gran escala de resistencia en el material de mejora. ARSVOLL
Fig. 74.
Esclerocios de Typhula ishikariensis sobre hojas de Phleum pratense.
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Capítulo 17
Chondrostereum purpureum
(Pers.) Pouzar (Sinónimo: Stereum purpureum [Pers.] Fr.) Descripción básica
C.purpureum forma carpóforos bien diferenciados, de hasta varios centímetros de lado a lado, al principio aplastados sobrela corteza del huésped y posteriormente con una margen libre; la superficie superior es blancapilosa, y la inferior tiene un himenio liso, sin cistidios, de color lila pálido hasta pardo pálido.
Huéspedes
Se han señalado como huéspedes unas165 especies en 26 familias, entre ellos todos los frutales depepita y de hueso, siendoespecialmentesusceptibles ciruelo, melocotonero, cerezo,albaricoquero y peral; también afecta a muchos árboles forestales, especialmente chopo, haya y abedul. No se ha señalado especialización de huésped.
Epidemiología
La enfermedad se dispersa por basidiosporas desde los carpóforos que se forman, bastante irregularmente, sobre tejidos muertos o moribundos, especialmente sobre algunos huéspedes (ciruelo, cerezo, chopo), en condiciones húmedas y a la sombra (en general cerca del suelo al final del verano). Los carpóforos pueden secarse pero cuando vuelve a aumentar la humedad se recuperan y esporulan. Las basidiosporas dispersadas por el vientose depositan sobre tejidos leñosos expuestos, especialmente heridas de poda; penetran hasta cierta profundidad en la madera y germinan dando lugar en los tejidos del huésped a un micelio parásito. Las toxinas formadas por el hongo se transportan hastalas hojas causando los síntomas; el hongo está limitado sobre todoa las ramas principales, raíces y tronco, y no se extiende hastalasramas jóvenes u hojas; la necesidad de humedad elevada para la formación de carpóforos, la esporulación y la infección limita en general los ataques graves a las regiones oceánicas con climas húmedos e inviernos suaves, sin embargo las condiciones microclimáticas locales pueden favorecer a C. purpureum en cualquier zona.
Distribución geogr4fic.a
El hongo está muy extendido y se ha señalado en la mayoría de los países europeos: Bélgica, Francia, RFA, Reino Unido, Grecia, Italia, Holanda, Países Nórdicos, Polonia, Portugal, Rumania. España, suiza, URSS, Yugoslavia.
Edermedad
C . purpureum causa el mal del plomo (Lámina 3 2 ) , caracterizado por el brillo metálico de las hojas de las plantas infectadas; al principio sólo afecta a las hojas, posteriormente aparecennecrosis y ampollas en los ramos. En las plantas gravemente afectadas el follaje se desarrolla poco y es clorótico; las secciones de ramos y ramas afectadas muestran a menudo un empardecimiento del tejido leñoso. A menudo los síntomas sedistribuyen muy irregularmente en el árbol, permaneciendo normal un sector de la copa, mientras que otros están enfermos; del mismo modo los ataques a las plantaciones pueden ser irregulares, lo que distingue al mal del plomo de otras causas de síntomas similares, especialmente las debidas en el melocotonero al ácaro Vasates cornutus. Los árboles, o parte de ellos, pueden morir en pocos meseso pueden, tras mostrar síntomas en primavera,recuperarse temporal o permanentemente.
En muchaszonas elmal de plomo es una enfermedad importante. A menudo produce la muerte de árboles en plantaciones, e incluso siel porcentaje de individuos afectadoses bajo, las fallas en las plantaciones hacen difícil un buen manejo de éstas; en general afecta principalmente a árboles jóvenes y vigorosos. En los viveros debe destruirse cualquier árbol afectado. Control
Se obtiene buena protección tratando todas las heridas de poda inmediatamente con pinturas fungicidas: pueden obtenerse también resultados excelentes aplicando una suspensión de conidias de Trichodcwnaharzianum ( IOn/ml),que puede hacerse en el momento de la poda utilizando herramientas especiales que llevan unido un pulverizador (GrosClaude et al., 1973; Grosclaude, 1984); sólo se debe podar después de la primavera y debe evitarse la cercanía de chopos. No hay ninguna forma segura de curar a los árboles enfermos, aunque se han ensayado numerosos tratamientos por inyección: algunos autores pretendenhabertenidobuenosreTrichoderma en mesultados inyectando esporas de dio nutriente (Dubos & Ricard, 1974). GROSCLAUDE
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Basidiomycetes I11
Stereum hirsutum Fr. S. hirsutum formabasidiocarpos
en consola, delgados, coriáceos, a veces resupinados, más a menudo imbricados, con una superficie superior pardo amarillo o grisácea, a menudo zonada, con frecuencia son de 2-10 cm de lado a lado; la superficie inferior lisa es amarilla al principio, posteriormente amarillo opaco o grisácea. Las esporasincoloras son elípticas, aplanadas por una cara Y blancas enmasa. En los cultivos jóvenes las hifas producen grandes conexionesfibuladasespiraladas(Cartwright & Findlay, 1958); las fructificaciones del hongo pueden aparecer en cualquier momento del año. S . hirsutum se desarrolla sobre una amplia gama de árbolescaducifolios, especialmente roble y haya, y ataca también a frutales de hueso como el melocotonero. Es frecuente y está muy extendidoen Europa y Américadel Norte.Aparece principalmente como saprofito sobre ramas muertas, árboles caídos y madera cortada (especialmente albura) que quedasobre el suelo del bosque; en lasmaderas como la del roble (sobre la que es especialmente frecuente) produce una pudrición amarillo blanca, más bien fibrosa, de la albura. En los árboles vivos rara vez causa podredumbre del durarnen. Además S. hirsutum está implicado a menudo (conPhellinus igniarius) en una podredumbre de los brazos de la vid denominada yescao apoplegía: la infección tiene lugar a través de las heridas de poda y lleva a una podredumbre pulverulenta de tronco o brazos, que normalmente no se extiende hasta las raíces; son síntomas característicos de la enfermedad un manchado de las uvas y una clorosis foliar intervenal parecidos a los debidos a una sequíagrave; los párnpanos distales pueden marchitarse bruscamente y morir (apoplegía). Las secciones longitudinales de los troncos enfermos muestran unacoloración amarilla del leño desintegrado; en la base de la planta pueden aparecer fructificaciones, pero el inoculo de basidiosporas puede muy bien originarse en fuentes externas al viñedo; puede controlarse la enfermedad tratando las heridas de podacon arsénito sodic0 (Galet, 1977).
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y cuando está fresco sangra si se le araña o roza. S. sanguinolentum se encuentra sobre tocones de coníferas y sobre árboles muertoso vivos de muchas
especies de coníferas. EnEuropa su importancia comocausade pérdidas es especialmente significativasobre Picea abies, aunque tambiénpuede causar daños sobre P. sitchensis Y a veces sobre otras coníferas, especialmente los alerces. Se encuentra ampliamente en Europa Y en América del Norte, Africa Oriental y Nueva Zelanda. Puede causar una podredumbre de tronco que puede no detectarse más que tras la tala, aunque a veces brota resina por las partes bajas de los troncos de árboles atacados que permanecen en pie; en los árboles también puedenversefructificacionessobreheridas, que aparecen teñidas de amarillo o pardo; internamente la infección aparece al principio como una coloración pardo amarilla que se desarrolla hasta el estadio de una pudriciónincipiente; en este momento la madera todavía es firme pero posteriormente se hace seca Y fibrosa y de color pardo naranja con estrías amarillas (Greig, 1981). A menudo S . sanguinolentum aparece como saprofito sobre la superficie de los tocones y las coces de los troncos que sehan dejado sobreel suelo, sin embargopuede penetrar en árboles vivos como un parásito de heridas a través de ramas partidas, heridas debidas a podas o desbroces, o a sacas, al ganado o a animales salvajes(Pawsey & Gladman, 1965; Roll-Hansen & Roll-Hansen, 1981). La incidencia de la infección y la velocidad de pudrición aumentan con el tamaño de la herida respectiva. El hongo se desarrolla dentro delos árboles a velocidades de hasta 40 cmiaño, sin embargo las pudriciones avanzadas se desarrollan lentamente y aparecen principalmente en árboles de 50-80 años o más. La pudrición debida a S . sanguinolentum en general sólo causa pérdidas importantes cuando se cultivan coníferas en rotaciones muy largas; la infección puede mantenerse en un mínimo evitando herir a los árboles durante las sacas Y teniendo cuidado de cortar las ramas vivas limpiamente Y cerca del tronco cuando se pode o limpie; en los parques y jardines las ramas heridas deben eliminarse con cuidado. PHILLIPS
PHILLIPS & SMITH
Stereum sanguinolentum Fr.
s. sanguinolenrurn forma fructificaciones delgadas, a menudo resupinadas, aunque también pequeñas, a menudo imbricadas, con una cara superior grisácea O pardoclara más bien zonada, con fibrillas radiales; el himenio liso es grisáceo a pardo pálido
Stereum frustulatum Fr. (sinónimo: S . frustulosum Fr.) es un hongo muy extendido, aunque relativamenteinfrecuente, quecausauna podredumbre blanca de los robles, en general en lo alto dela copa o en ramas muertas. S. gausapatum Fr. es causa frecuentede una pudrición blandablancoamarillenta de troncos Y ramas de frondosas en pie o t a l a d a s ,e s p e c i a l m e n t ec a s t a ñ o s y robles.
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Capítulo 17
S. rugosum Pers. es otro hongo que puede causar una podredumbre blanca de los robles, a veces en árboles en pie, aunque principalmente en madera muerta apeada; ocasionalmente afecta también a la haya y a otras frondosas
Poróforoinusualmentepedunculado (roble, castaño), G. pfeifferiiresad. (roble, haya), G. resinaceum Bondartsev (roble, aliso, haya, sauce).
Pheeolus schweinitzii (Fr.)Pat. Ganoderma applanatum (Pers.) Pat. C . applanatum produce fructificaciones en consola de hasta 40 cm de lado a lado, más bien aplastadas, sésiles, a menudo imbricadas, perennes; las caras superiores son pardo rojizas, zonadas y rugosas, formando porúltimo una costra dura barnizada, normalmente cubierta por un depósito pardo de basidiosporas que hayan caído encima; el borde en crecimientodel esporóforo es blanco; los poros son blancos pero empardecen con la edad (CM1 443). G. applanatum es especialmente frecuente y causa daños especialmente importantes sobre hayas viejas, aunque también aparecesobre muchas otras frondosas,entre ellas chopos,olmos,sauces, robles, arces y castaños de Indias, a veces atacatambién a pinos y otras coníferas. El hongo es frecuente y se encuentra virtualmente en todo el mundo, aunque las formas delos trópicos se considerana veces como una especiedistinta. Penetra por heridas,por ejemplo las debidas a la caída de ramas, o a las de raíces dañadas; causa una pudrición blanda, blanca, esponjosa y normalmente la madera podrida se rompe en bloques rectangulares;sin embargo en los estadios iniciales en secciones del leño la pudrición aparece sólo como un moteado blancuzco. En los árboles en pie el área podrida está rodeada de una línea delgada, pardo oscura, que contiene tilosas y gomas (Cartwright & Findlay, 1958). Los cuerpos fructíferos aparecen sobre los troncos y las raíces en contrafuerte durante todo el año. En cultivo se producen numerosos cristales enel medio en torno a las hifas inmersas. C . applanatum es una de las causas más frecuentes de pudrición del haya y es importante porque la pudrición de raíces,raigales y ramas principales hace al árbol inestabley peligroso; en árboles forestales puede hacerse poco para controlar los ataques; en parques puede reducirse la infección podando hastael tronco las ramasdañadas y protegiendo los árboles de heridas debidas al ganado. PHILLIPS
Otras especies de Ganoderma aparecen sobre frondosas,aunquecon menorimportancia, principalmente las siguientes: C . adspersum (Schultz) Donk (haya), G. lucidum (Leysser)Karsten con un es-
(Sinónimo: Polyporus schweinitzii Fr.) Descripción hrisica
Cuandose desarrolla sobretroncosdeárboles o sobre toconesP . schweinitzii forma fructificaciones anuales en consola de hasta 30 cm de lado a lado, pero cuando sedesarrolla sobre el suelo, unido por cordones miceliares a madera enterrada o a raíces, tiene un sombrerillo redondeado conun estipes central pardo, aterciopelado y firme. El centro de la cara superior de la fructificación es también pardo Y aterciopelado, pero la margen en crecimiento es amarillobrillante; la superficie porosa inferior es y empardece al roverdeamarillentaehidrópica zarla; las esporas incoloras, elípticas u ovales, miden 7-8x3-4 pm (Wakfield & Dennis, 1981). Los esporóforos se encuentran al final del verano y el otoño, pero mueren pronto haciéndose pardo oscuro y de textura suberosa; estos cuerpos fructíferos viejos pueden persistir hasta un ano antes de descomponerse; la superficie aterciopelada del cuerpo fructífero joven da al hongo su nombre común inglés de 'superficie de terciopelo' (velvet top). Los cultivos de P . schweinitzii al principio son blancos, posteriormenteamarillentos o pardo claro y contienen muchas clamidosporas redondeadas (Cartwright & Findlay, 1958).
Huéspedes
p . schweinitzii se conocecasi exclusivamente como causa de pudrición de coníferas;puede afectar a muchas especies, sobre todo a Picea sitchensis Y a otras piceas, al abeto de Douglas, a 10s alerces Y pinos comunes, así como a cedros Y especies de Chamaecyparis; sobre frondosas se ha señalado en roble y cerezo y sobre tocones quemados de Eucalyptus. Especializacicin de huésped y variación del hongo
Los estudios culturales muestran que existen muchas cepas de P . schweinitzii que varían en velocidad de crecimientoy aspecto, no se sabe que estas cepas se diferencien mucho en cuanto a patogeneicidad.
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Basidiomycetes I11 Distribución geogrLifica P . schweinifzii está ampliamentedistribuido enEuropa, así como en America del Norte y Central, Partes de Asia, Nueva íManda Y algunas otras zonas (mapa del CM1 182).
Enhermedad El hongo causa una pudrición parda cúbica; en sus estadios iniciales la infección sólo aparece en secciones del leño como una tinción poco evidente, a un veces amarillenta o a veces pardo rosada; en estadio posterior la madera aparece parda, seca y blanda, y se rompe en bloques cúbicos entre los que aparece una lámina delgada blanca o amarilla de micelio; los bloques de la madera podridase separan fácilmente y pueden pulverizarse con facilidad; el área de pudrición puede estar rodeada de un anillo estrecho, pardo oscuro, demadera resinosa. La madera recién infectada tiene un olor fuerte a anís o trementina. AI menos en la base, la pudrición puede ocupar la mayor parte deldiámetro del tronco y extenderse verticalmente por el tronco varios metres; a veces progresa hacia arribaen forma de tubos aislados de tejido oscuro y frágil. Las fructificaciones vivas durante el verano y el otoño (y posteriormente sus restos muertosy secos) sobre o alrededor del árbol son indicios de infección; si no sólo se detecta el ataque cuando se apea el árbol o cuando el tronco podrido colapsa por el viento.
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recen pudriciones graves árboles deen 50 años o más; actualmente loscultivoscomerciales de coniferas se talan de alcanzar esta edad. Localmente puede haber a considerables en plantaciones viejas, especialmente de pinos. La pudrición por P . schweinitzii también es importante debido a su gran efecto sobre la resistencia de la madera y a que el hongo no muere cuando ésta se seca, y por tanto puede volver a desarrollarse sobre madera talada infectada si no se mantiene seca.
Control Poco puede hacerse para controlar la infección sobre árboles en pie excepto, donde sea posible, proteger las raíces y troncos de heridas debidas, por ejemplo, a sacas o a fuegos; debido a los efectos de la pudrición sobre la madera talada, toda la que esté claramente infectada debe cortarse con cuidado, y cualquier trozo que retenga quizá pequeños restos de infección debe esterilizarse por secado en horno (Cartwright & Findlay, 1958) o por impregnación química. PHILLIPS
Phe//inusigniarius (L.) Quélet (Sinónimo: Fomes igniarius [L.] Kickx)
P . igniarius forma cuerpos fructíferos en consola de hasta 20 cm de ladoa lado, gruesos, a veces en forma de pezuña, leñosos; la cara superior está cubierta por una costra dura, gris a negra, asurcada Epidemiología de forma profunda y basta y a menudo agrietada, y su margen obtusa es a menudo más pálida; la suP . schweinitzii parece penetrar a través de las raíperficie de losporos es grisáceaacolorcanela ces, principalmente tras daños poralgún otro agente (CM1 194). El hongo es frecuente sobre una amplia como sequía o un ataque por Armillaria spp., o a gama de frondosas (sauce, fresno, abedul). En los veces a través de heridas(incluyendoheridas de chopos aparece con menor frecuencia, siendo susfuego); la infección primaria se debeprobablemente tituido por P . tremulae (ver éste) y por P. populicola a basidiosporas. Ryv. Está muy extendido en Europa, América del Norte y Asia. Causa una pudrición blanda, blanca, del centro del duramen, del que puede a veces exImportancia económica tenderse hasta la albura vwa; en sus estadios iniciales la madera infectada tiene una coloración blanP . schweinitzii puede causar daños importantes a co amarillenta, rodeada normalmente por una zona árboles aislados; desde sus primeros estadios reduce verde amarillenta a pardo oscuro o negra; postemucho la resistencia de la madera, y eventualmente la pudrición puedeahuecar la mayor partedel tronco riormente la maderapodrida es blanda,blanca y esponjosa, Y en ella se encuentranlíneas irregulares hasta varios metros por encima del suelo. Sin emconcéntricas negras (Cardwright & Findlay, 1958). bargo el daño generalnormalmente está limitado La invasión del árbol tiene lugar através de tetones debido a que el hongo sólo afecta típicamente a árboles dispersos, además, aunque puede encontrarse de ramas muertas y de otras heridas; P . igniarius en árboles bastante jóvenes,normalmente sólo apacausa daños importantes a sauces y abedules, ata-
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Capítulo 17
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cando ocasionalmente a otros árboles; al igual que Stereum hirsutum (ver éste) también puede causar en la vid yesca y apoplegía. La medida de control más importante es una silvicultura racionaly normal; las plantaciones jóvenes deben ser relativamente densas sin que haya ramas gruesas; las plantaciones deben mantenerse en buen crecimiento mediante aclarados que favorezcan la cicatrización por encima de ramas muertas y de heridas, siempre que sea posible se deben eliminar con cuidado los tetones de ramas y evitar las heridas. PHILLIPS
Phellinus tremulae (Bondartsev)
Bondartsev & Borisov P . tremulae forma cuerposfructíferos fáciles de distinguir de los de P. igniarius por su tamaño a menudo menor, crecimiento más lento, borde más afiy surcosconcéntricos lado,grietasradialesfinas más estrechos; las fructificaciones aparecen a menudo saliendo desde el tronco por debajo de ramas muertas; Niemela (1974) da una descripción detallada de la anatomía, caracteres culturales,huéspedes, distribución y caracteres patogénicos. Sus huéspedes principales son especies de Populus de la sección Leuce: en Europa y en el norte de Asia, P. tremula, y en América del Norte P. grandidentata y P . trernuloides; rara vez se encuentra sobre otras especies de Populus. Hay pocos datos sobre su presencia en otros géneros de frondosas. Está ampliamente distribuido en Europa, excepto en las partes sudoccidentalesy en el Mediterráneo, el área principal en EurasiaesFennoscandia, las partes septentrionales dePolonia, de Rusia y de Asia; además está ampliamente distribuido en Canadá Y en el norte de los USA. La pudrición es central y en un estadio más bien avanzado tiene una coloración blancuzca a pardo amarillenta y textura fibrosa;en sección transversal pueden observarse algunas líneas pardo oscuras muy estrechas; en torno a la pudrición central se encuentra un anillo pardo oscuro de 2-4 mm de ancho, y por fuera de éI a menudo aparece una zona verduzca de hasta 1 cm de ancho. P. tremulae es, en áreas extensas, el hongomásimportante causantede pudriciones en especies de álamos, por ejemplo en Fennoscandia, donde sólo deben cultivarse alamos en lugareselevados. Si el índice de crecimiento es demasiado lento los troncos se pueden pudrir antes de llegar al tamaño de tala. ROLL-HANSEN
Phellinus pomaceus (Pers.) Maire (Sinónimo: Fornes pomaceus [Pers.] Lloyd) P. pomacxws se consideraa veces como subespecie O variedad de P. igniarius, con el que sin duda está próximamenterelacionado;tienefructificaciones más bien pequeñas, duras y leñosas, que normalmente sonresupinadas, aunque a veces tienen forma de casco o de cojinete, y pueden medir hasta 6 cm de diámetro;la costra dura de la cara superior, cuando se encuentra, es gris o parda con surcos concéntricos; la margen, en crecimiento activo, es aterciopelada y grisácea, y posteriormente pardo amarillenta; la superficie inferior, conlos poros, es parda pálida, al principio con un brillo grisáceo (CM1 196). Parece estar limitado a árboles de la familia Rosaceae, especialmente a especies de Prunus y de Crataegus; es especialmente frecuente en ciruelos viejos y descuidados, sobrelos que causa una pudrición blanca, desmenuzable,en el centro de la rama o del tronco; en torno a este área depudrición avanzada se encuentra una zona dura y firme, pardo amorat a d dap,eu d r i c i ói n c i p i e n (t eC a r d w right & Findlay, 1958). El hongo parece penetrar hasta el duramen a través de heridas que se hacen al romperse las ramas; los árboles grandes pueden correr riesgos de ruptura de ramas y de exposición del duramen. Puede ejercerse cierto control podando y eliminando hasta cerca del tronco las ramas rotas para impedir la infección; las ramas infectadas eliminadas deben quemarse. PHILLIPS
Phellinus pini (Thore) Pilát (Sinónimos: Fornes pini [Thore] P.Karsten, Trametes pini [Thore] Fr.) p . pini tiene cuerpos fructíferos perennes pileados, ampliamente adheridos, ungulados a triquetros en sección, de 5-20 cm de ancho y hasta de 10 cm de grueso en la base, y con una margen aguda aobtusa, duros y leñosos (Ryvarden, 1978); la cara superior de la fructificación es pardo de óxido a pardooscuro O , en especímenes viejos, gris oscuro a casi negro; los poros son irregulares, a veces dedaloides, Y pardo amarillento apardo grisáceo. P . pini se encuentra principalmente sobre pinos y está ampliamente distribuido en el norte de Europa, Asia Y América del Norte. Causa unapudrición de tronco, Principalmente en árboles de 50 años o más. Penetra Por heridas y ramas rotas y sus fructificaciones (We pueden persistirdurante muchos años) normalmente se forman en puntos de herida o en los tocones de las ramas. Dentro del árbol el hongo se desarrolla
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Basidiomycetes 111 hacia amba y hacia abajo por el tronco causando una pudrición seria, con mayorfrecuencia en la paral punto deinfección; te superior del tronco en torno la pudrición, en anillo rojo, semanifiesta al principio con una coloración rosada o amoratada del duramen (Cartwright & Findlay, 1958), posteriormente aparecen en la madera podrida bolsas pequeñas, lenticulares, blancas;la pudrición se extiende en líneas a lo largo de los anillos de crecimiento y llega a formar anillos concéntricosseparados portejido más o menos firme, por lo que la madera se separa en unapudrición acebollada o en anillos. La madera podrida es amenudo muy resinosa; Blanchette (1980) ha descrito la pudrición con detalle. P . pin; es una de las causas más importantes de pudrición de pinos, especialmente en América del Norte; en Europa pudreprincipalmente a árboles viejos de 50100 años, lo que está más allá de la longitud normal de las rotaciones en la mayor parte de las áreas forestales; sin embargo es una causaimportante de pudrición en las zonasnórdicas y alpinas donde las rotaciones a menudo son de más de 100 años. Los árboles que estén claramente atacados por P . pini deben eliminarse en los aclareos para salvar tanta madera como sea posible antes de que el hongo se extienda haciala parte inferior,másvaliosa,del tronco. PHILLIPS
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cura a casi negra, que al principio es aterciopelada y posteriormente glabra y agrietada; el borde redondeado inicialmente es más pálido; la superficie de los poros tiene color canela; las fructificaciones puedenpersistir y crecerdurante muchos años (CM1 197). Afecta principalmente a robles pero a veces se encuentra sobre castaños y otras frondosas. Phellinus hartigii (Sacc. & Schnabl.) Imazeki es una forma de este hongo que ataca a especies de Abies y a veces también de Larix. P . robustus está distribuido por todo el mundo; en Europa se conoce especialmente en Francia Y Alemania; causa una pudrición blanco amarillenta, de crecimiento más bien lento, que destruye fundamentalmente la albura; las bolsas de pudrición, rodeadas de una línea más oscura, aparecen normalmente a cierta distancia del suelo (Cartwright & Findlay, 1958) y en ocasiones están indicadas porla presencia de fructificaciones duraderas formadas sobre excrecencias de la corteza. En robles y abetos la pudrición puede ser grave y llevar a la ruptura del tronco. Los daños causados por este hongo normalmente son localizados,aunque pueden ser importantes. Los árboles en lugarespúblicos pueden ser potencialmente peligrosos por la facilidad con que pueden romperse y caer, y por tanto los árbolesafectadosdebenapearse y utilizarse cuanto antes posible. PHILLIPS
Phellinus chrysoloma (Fr.) Donk (sinónimos: Polyporus chrysoloma Fr., Fornes abietis P. Karsten) es una especie relacionada con P . pini; ambas se combinan a veces en P . pin; (Thore) Pilát, en cuyo caso P . chrysoloma es simplemente una forma. En árboles vivos en pie las fructificaciones normalmente son perennes, resupinadas a pileadas, y a menudo ampliamente efusas o en grupos o filas densamente imbricadas; en los troncos apeados puede formar largas filasde pileos parcialmente fundidos lo a largo del borde superior de una parte efusa resupinada (Ryvarden, 1978). P . chrysolorna es una causa importante depudrición, principalmente de Picea, rara vez dePinus o de Larix, pero también de otrasgimnospernas; la pudrición no es una pudrición acebollada tan típicacomo la debida P a . pini en el pino, y tiene mayor tendencia a extenderse por la parte más ancha del tronco y de atacar a la albura.
Phellinus robustus (P. Karsten) Bourdot & Galzin (Sinónimo: Fornes robustus P. Karsten) P . robustus formauna fructificación en consola, gruesa, en forma de casco, con una costra gris os-
Phellinus ribis (Schumacher) P. Karsten causa una podredumbre de cuello de especies de Ribes, especialmente de grosellero rojo, penetrando a través de heridas en la base de la planta y formando alrededor de éstafructificaciones perennes quea menudo cercan al tallo; las plantas infectadas mueren progresivamente y deben destruirse. Normalmente, los ataques aparecen sólo sobre plantas viejas en plantaciones descuidadas (Viennot-Bourgin, 1949).
lnonotus dryadeus (Pers.) Murrill (Sinónimo: Polyporus dwadeus [Pers.] Fr.) I. dryadeus formaunafructificación enconsola, gruesa, abullonada, de hasta 30 cm de lado a lado,
con una carasuperficial amarillenta (posteriormente parda) que exuda en tiempo húmedo gotas acuosas; la superficie de los poros tiene un brillo blancuzco. QuerEl hongo sólo se encuentra sobre especies de cus y está muy extendido en Europa,conociéndose también en América del Norte. Es una causa bastante frecuente depudrición del duramen de las raíces Y raigales de los robles, en los que causa una pudrición blanca blanda. En sus estadios iniciales
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la madera afectada aparece pardo oscura, estriada de amarillo, y posteriormente se desintegrahasta que parecepulpa de papel; la madera podrida puede dividirse en secciones separadas por láminas gruesasde micelio blancuzco(Cartwright & Findlay, 1958); al afectar sólo al duramen el hongo tiene poco efecto sobre el vigor del árbol, que permanece vivo durante muchos años; por tanto la detección depende a menudo de la presencia de fructificaciones que pueden verse en verano y otoño pero que no aparecen cada año. Laspérdidas de madera debidas a las actividades de I. dryadeus son relativamente pequeñas; la importancia del hongo se debe principalmente a que los árboles afectados son débiles y pueden derribarse con facilidad por tormentas, a menudo sin signos previos de aviso. PHILLIPS
lnonotus hispidus (Bull.) P. Karsten (Sinónimo: Polyporus hispidus Bull.) I. hispidus tiene un esporóforo en forma de consola,
grueso, de 10-30 cm de lado a lado; la cara superior tiene una pilosidad densa, al principio de color anaranjado y posteriormente pardo más oscuro, llegando a hacerse negra; la superficie de los poros es amarillenta y posteriormente pardo de óxido (CM1 193). I. hispidus puede encontrarse sobre muchas frondosas, principalmente fresno, manzano y nogal, y a veces también sobre plátano, roble, sauce y otros. Se encuentraen Europa, América del Norte, Asia y Australia, y causa una pudrición blanca a amarillenta, a menudo esponiosa, rodeadaal principio por una zona parda gomosa; los estadios posteriores varían según el huésped: así, en el fresno la madera podrida es blanda y de colorpálido, pierde rápidamente gran parte de su resistencia y al secarse aparecen grietas circulares a lo largo de los anillos de crecimiento; en el nogal la madera podrida es amarilla y esponjosa, mientras que en el plátano se llenadegoma(Cartwright & Findlay, 1958). I. hispidus penetra a través de heridas,especialmente las debidas a roturas de ramas, por tanto es muy frecuente en fresnos en lindes, muy susceptibles a lasroturas de ramas. Una vez dentro del árbol el hongo se desarrolla principalmenteen el duramen, aunque puede también extenderse hasta la albura viva, formandochancros largos, estrechos, POCO evidentes por el exterior (Toole, 1955). Durante el verano se forman sobre esos chancros las fructificaciones, queal morir en otoñosuelen caer al suelo. I. hispidus es especialmente importante sobre fresno, cuyamadera se utiliza para material de deportes, herramientas, etc., querequieren resistencia y fuer-
za, por tanto debe rechazarse la madera de fresno infectada, aunque sea levemente. No existen medidas fiablespara evitarla infección por estehongo. PHILLIPS
lnonotus obliquus (Pers.)Pilát I. obliquus forma fructificaciones anuales, resupi-
nadas, ampliamente efusas, de unos pocos milímetros de grosor, al principio carnosas y blancuzcas, posteriormente duras, quebradizas y pardo oscuro; los tubos son siempre oblicuos; las fructificaciones se forman por debajo de la corteza de árboles moribundos o que han muerto recientemente; las esporas se liberan tras la separación de la corteza. Forma también cabezas estérilespeculiares que son negras,congrietasprofundas, y muy duras, que penetran en la corteza; pueden desarrollarse a lo largo de muchos años y llegar a 40 cm de diámetro. I. obliquus ataca a muchas especies de árboles caducifolios siendo los huéspedes principales especies de Betula. Está ampliamente distribuido en Eurasia y América del Norte. Lapudrición pertenece al grupo de pudriciones blancas, el color es amarillento, en los estadios avanzadoslos anillos de crecimiento del leño se separan fácilmente unos de otros y los radios medulares están casi totalmente destruidos y llenos con un fieltro micelial; probablemente el hongo infecta a través de heridas y ramas muertas. En muchas áreas I. obliquus es uno de los hongos más importantes del abedul, juntocon otros comoFomes fomentarius, Phellinus igniarius y Piptoporus betulinus. La mejor forma de control es evitar todo tipo de heridas en el tronco. ROLL-HANSEN
Znonotus weirii (Murrill) Kotlaba & Pouzar (sinónimo: Phellinus weirii [Murrill] Gilberston) causa una pudrición importante de la base del tronco de las coníferas, especialmente abeto de Douglas, en América del Norte y Japón (CM1 323; mapa 490); en Europaes un organismo sujeto a cuarentena (EPPO 19); todos los troncos de coníferas importados deben descortezarse comoprecaución contra su introducción.
Heterobasidion annosum (Fr.) Bref. (Sinónimo: Fomes annosus [Fr.] Cooke) (Anamorfo: Oedocephalum lineaturn Bakshi) Descripcicin húsica La fructificación de H . unnosurn normalmente tiene forma de consola, aunque cuando sedesarrolla por
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cerca de las bases de los troncos Y de las raíces O debajo de las raíces o sobre las paredes superiores sobre los tocones de árboles muertos, Y bajo la corde madrigueras de roedores tiene forma a menudo teza puede encontrarse un micelio delgado Y blanco. irregular y resupinada; tiene 5-10 (<30) cm de lado También puede producir la muerte de árboles jóa lado. La cara superior está cubierta por una costra venes de otras coníferas, mientras sue los árboles zonada pardo rojiza que con la edad se hace parda más viejos se ven afectados con mayor frecuencia o negra; la cara inferior, blanca o crema, está tapor una pudrición de raíz y basedeltronco. Por ladrada por poros finos; la margen en crecimiento dentro de los árboles afectados de pudrición de la es blanca o de color crema. Las basidiosporas inpudrición en bolsas coloras, globosas o subglobosas, miden 4 - 5 ~ 3 - raíz y base del tronco causa una que con el tiempo se hace pardo oscura con puntos 5 pm. Las cabezas dilatadasdelanamorfo Oedonegros y bolsas pequeñas, estrechas y lenticulares, cephalumlineatum producenconidiasincoloras, de material blanco; en un estadio más temprano la subglobosas u ovoides, de 43-7,5 (<10,5)x3-6pm madera en pudrición puede aparecer con coloracio(CM1 192). James & Cobb (1982) han descrito que nes grisáceas, rosas, lilas o azuladas, mientras que distintos aislados tienendistintavirulencia, y Worrall en los estadios finales la madera apareceligera, seca et al. (1983) han demostrado cierta especialización y fibrosa; la extensi6n de este tipo de pudrición varía de huésped; igualmente, Korhonen (1978a) ha descon la especie: en abeto de Douglas y en pino norcrito dos grupos de interesterilidad del hongo, S y malmente la pudrición se limita a las raíces, que P: el grupo S causa típicamente una pudrición de la pueden llegar a destruirse casi por completo y los base del tronco dePicea abies,aunque a vecesataca árboles a menudo son derribados por el viento; en a Pinus sylvestris jóvenes. El grupo P causa típiotras coníferas la pudrición progresa en la base del camentedañosen plantaciones de pinos,produtronco, que puede llegar a aparecer hueco, y colapciendo la muerte de árboles de todas las edades; sar bajolapresión del viento. Entre especies de también puede causar una pudrición de la base del coníferas Abies alba y A . grandis son en general tronco de piceas y ataca, por ejemplo, a Juniperus resistentes, aunque en algunas zonas pueden verse communis, y a veces a especies de Betula, AInus atacadas gravemente; A . balsamea es suceptible y incana, Callunu vulgaris y otras plantasleñosas. Tsuga heterophyllu es muy susceptible. La suscepKorhonen ha descrito también diferencias pequetibilidad sin embargo tiene dos aspectosprincipales: ñas, pero estadísticamentesignificativas, en la morel primero se indicapor el porcent$e de árboles fología de basidiocarpos, tamaño de conidias, veafectados, y el segundo, por el grado de pudrición locidad de crecimiento y resistencia a Peniophora en el tronco; así, los pinos normalmente no sufren gigantea en medio de extracto de malta (ver más de pudrición en el tronco, mientras que entre otras adelante). coníferas las plantaciones de Abies grandis muestran normalmente pocos árboles afectados y la puHuéspedes drición avanza lentamente hacia arriba del tronco; por otro lado la pudrición avanza rápidamente por H . annosum ataca a muchas frondosas, aunque soel tronco de Thuja plicata y de piceas (Picea spp.); lamentetieneimportancia económica sobreconíen las piceas viejas la pudrición puede llegar a una feras; las frondosas infestadas, normalmente poco altura de más de 8 m. Los síntomas en frondosas afectadas, pueden sin embargo transmitir el hongo normalmente son similares, pero mucho menos graa coníferas plantadas posteriormente. ves que los de coníferas. Distribucicin geogrcifica H . annosum está extendido por casi todo el mundo en zonas templadas y en algunas zonas tropicales (mapa del CM1 271). Elzfermedad H . annosum produce la muerte de los pinos de cualquier edad, especialmente en áreas secascon un pH alto del suelo. Los árboles afectados muestran al principio un follaje escaso con acículas acortadas; las fructificaciones del hongo pueden desarrollarse
Epidemiología
La infección primaria se debe casi siempre a la colonización de los tocones de aclare0 por basidiosporas; el hongo se desarrolla hacia adentro de los tejidos del tocón pasando desde los tocones infestados a los árboles sanos que les rodean por contactos e injertos de raíz; la colonización de tocones puede reducirse en presencia de saprofitos competidores, especialmente de Peniophora gigantea(Fr.) Massee, que también invade la superficie de los tocones; el desarrollo de If. annosum en los tocones
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puede también verse limitado por el de especies de Armillaria que crezcan hacia arriba desde las raíces O el cuello: los hongos de la rizosfera también pueden limitar el movimiento del hongo en el suelo de raíz a raíz.Como regla general H . annosum aparece antes, y se desarrolla más rápidamente, en los lugares en queha habido previamente plantacionesde coníferas, en los que el hongo se encuentra ya presente en los tocones residuales; por las mismas razones su incidencia aumenta con cada rotación de coníferas. En los lugares en que no ha habido coníferas previamente los daños son máximos en los puntos que han tenido anteriormente un uso agrícola, lo que se relaciona en parte con encalados y con un mayor pH del suelo; en suelos ligeros con un pH superior al 6,O las pérdidas en pinos pueden ser especialmente graves, aunque en algunas áreas puede producir muerte de pinos a un pH del suelo inferior y pudrición de tronco de otrasconíferas en suelos relativamente ácidos. También parecentener cierto efecto las condiciones de humedad del suelo. Las pérdidas en suelos ligeros parecen estar relacionadas en parte con stress hídrico, que puede predisponer los árboles al ataque; por la misma razón los árboles pueden verse más afectados cuando el suelo es pobre en materia orgánica.
Control
En las plantaciones nuevas, no infectadas, de coníferas las medidas de control deben dirigirse a impedir la colonización porH . annosurn de los tocones de aclare0 (Rishbeth, 1952); para ello pueden aplicarse distintos productos químicos a las superficies de los tocones; en el pasado se han utilizado con éxito creosota, nitrito sódico, octaborato disódico y borax; enla actualidad lo más utilizadoen muchas áreas esprobablemente una solución de ureaal 20% con un colorante marcador. En los cultivos de pinos puede utilizarse, en vez de un producto químico, una suspensión oidia1 del saprofito competidor Peniophora gigantea. Si una plantación ya infestada debe sustituirsepor otra plantación de coníferas, no pueden utilizarse pinos en lugares alcalinos o que hayan tenido un uso agrícola; en áreas adecuadas puedeconsiderarse utilizar la especie resistente A b i e sg r a n d i s ; enalgunasáreasenlasque H . annosum ha llegado a un nivel elevado sólo ha sido posible volver a plantar coníferas si se eliminan previamente con excavadoras los tocones infestados, lo que sólo es posible en suelos bastante ligeros con una nivelación razonable. PHILLIPS
Climacocystis borealis (Fr.)
Importancia económica
Kotlaba & Pouzar
La pudrición de raíz y basedetronco debidaa H . annosurn es la causa más importante depérdidas en las plantaciones de coníferas en Europa Y América del Norte;las muertes en plantaciones de pinos pueden causarpérdidas de hastael 20% en volumen; la muerte delas raícesy los fallosen las plantaciones afectadas pueden llevar a pérdidas indirectas debidas a árboles derribados por el viento; en especies susceptibles de otrasconíferas la pudrición de tronal 80% o más de los árboles y causar co puede afectar la pérdida de la parte inferior valiosa del tronco de cada árbol afectado. Las pérdidas económicas pueden reducirse por una conversión cuidadosa; así, Pratt (1979) examinó una plantación de Picea sitchensis en la que H . annosurn ocupaba aproximadamente el 9% del volumen decada árbol: si se rechazaban todas las partes del tronco afectadas se perdía un 33% de volumen y 43% del valor; si, por el contrario, la madera en condiciones de las bases afectadas de los troncos se convertía entableros de paléts, la pérdida de valor podía reducirse hasta el 10%; asimismo, la madera con una pudrición incipiente puede utilizarse, por ejemplo, para vallas si se le impregna adecuadamente con creosota para eliminarla.
(Sinónimo: Spongipellis borealis [Wahlenb.] Pat.) C . borealis forma cuerpos fructíferos anuales, sésiles, planos, de hasta 15 cm de largo por 8 cm de ancho y 4 de grueso; cuando jóvenes, son blancos a color crema y posteriormente color paja, al principio son blandos y jugosos y cuando se secan son duros y quebradizos; la cara superior es tomentosa; la especie se ha transferido del género Spongipellis al género Clymacocystis debido a los cistidios característicos del himenio. C . borealis ataca a coníferas, especialmente a especies de Picea, raras veces a frondosas. Está ampliamente distribuido en Eurasia y América del Norte. Causa en el duramen basal una pudrición blanca moteada con un aspecto cúbico peculiar: el leño se divide en cubos minúsculos por surcos rellenos de micelio blanco; los CUbos no se separan unos de otros fácilmente ni siquiera en un estadio avanzado dela pudrición. Aunque C . borealis está ampliamentedistribuido no tiene gran importancia en ningún lugar Y causa pérdidas relativamente pqueñas. El control se basa en evitar heridas en raíces o en las partes inferiores de los troncos y en rotaciones largas. ROLL-HANSEN
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Basidiomycetes I11
Fomes fomentarius (L.) Kickx F. fomentarius tiene fructificaciones en forma de casco que pueden tener hasta 40 cm de lado a lado; la cara superior lisa, gris a negra, tiene zonas concéntricas con una margen roma, y la superficie de los poros es grisácea. El hongo se encuentra sobre muchas frondosas (tantovivas como muertas) y sus tocones, aunquecon mucha mayor frecuenciasobre haya y abedul. En áreas extensas se encuentra exclusivamente sobre abedul y en otras sólo sobre haya. En condiciones de alta humedad puede continuar desarrollándose en maderamuerta apeada (Cartwright & Findlay, 1958). Está muy extendido, encontrándose por toda Europa y el norte de América. Causa una pudrición blanca a blanco amarillenta tanto del duramen como de la albura, normalmente en las partes superiores del tronco; en la madera podrida aparecen líneas oscuras que forman grietas amenudo rellenas conun micelio amarillento o color crema;los cuerpos fructíferos perennes pueden encontrarse en cualquier momento del ano. El hongo penetra en el árbol a través de heridas, especialmente las debidas a rupturas de ramas. Aunque no hay nada que pueda proteger a los árboles forestales dela infección por F . fomentarius en parques y jardines puede hacerse algo a pequena escala eliminando las ramas rotas cortandocuidadosamente a nivel del tronco. PHILLIPS
Fomitopsis pinicola (Sow.)P. Karsten (Sinónimos: Fomespinicola [Schwartz]Cooke, F . marginatus [Pers.]Gill., Ungulina marginara [Pers.] Pat.) F. pinicola se conoce como el hongo del 'cinturón género Fomitopsis rojo' y es el miembro tipo del Karsten. Su fructificación es muy característica: margen amarillenta, posteriormente naranja claro a naranja rojizo; cara superior negruzca con surcos concéntricos, cubierta por una piel dura que se disuelve en KOH; cara inferior amarillo pGa, crema o naranja claro cuando se le ha tocado o cuando es vieja; el olor agrio es muy típico. F . pinicola se desarrolla sobre un gran número de huéspedes, tanto coníferas como frondosas, aunque esmás frecuente en las primeras, por ejemplo en especies de Abies Y de Picea. A pesar de los resultados de Mounce (19291, que concluyó que no tenía especialización en cuanto a huéspedes, algunos autores (Lanier et al., 1976-78) consideran alasformas sobrefrondosas diferente de la de coníferas. F. pinicola está
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ampliamente distribuido en Europa ( Y en América del Norte y Asia), aunque es muy raro en el Reino Unido; causa una pudrición pardo rojiza cúbica de la madera, las piezas cúbicas se retienen juntas por gruesos fieltros de un micelio blancuzco. La identificación del hongo en la madera atacada debe realizarse tras su aislamiento, si necesario en un medio selectivo; es posible la identificación específica de los cultivos miceliares (Stalpers, 1978). Se sabepoco de su epidemiología. Libera basidiosporas al aire (en Polonia) desde abril a diciembre, con un máximo en abril, mayo y junio. En algunos casos su importancia económica puede ser grande debido a la pudrición del duramen de árboles vivos; también resulta muy destructivosobre árboles apeados o troncos que permanecen talados en el bosque. Hasta el momento no existen medidas de control eficaces. Dadasu alta capacidad de destruir la madera, F . pinicola podría ser un buen organismo modelo para estudiar la degradación de celulosa y de lignina. DELATOUR
Fomitopsis cytisina (Berk.) Bondartsev & Singer (sinónimo: Fomes fraxineus [Bull.] Fr.) está muy extendido en Europa Y en América del Norte, donde a veces causa una pudriciónblancagrave de las partes basales de los troncos de frondosas, especialmente fresno, olmo, Robinia, álamo y haya
Laetiporus sulphureus (Bull.) Bondartsev & Singer (Sinónimo: Polyporus sulphureus Bull.) L . sulphureus es un poliporáceo frecuente, con basidiocarpos en consola, imbricados, al principio naranja brillante por encima y amarillo azufre pálido por debajo, aunque con la edad se hacen más pálidos. Las esporas en masa son blancaso amarillentas (CM1 441). L . sulphureus causa pudriciones en árboles; es particularmente importante sobre roble y castaño, también frecuente en cerezo y menos frecuente sobre Alnus, Fagus, Juglans, Populus, Robinia, Salir Y peral. Entre las coníferas afectadas están Taxus Y a veces Pinus, Picea y Larix. Está muy extendido en Europay América delNorte. Los esporoforos se desarrollan en verano y otoño sobre tocones afectadoso sobre los troncos delos árboles, a menudo sobreheridas o sobre los tetones de ramas viejas que puedenpresentar signos de pudrición; por lo demás, no seve ningún signo de ataque hasta que el árbol se tala, o cuando colapsa bajo el viento al estar hueco. En los primeros estadios la pudrición aparece sólo como una decoloración amarilla o ro-
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jiza; posteriormente, la madera se hace pardo rojiza oscura y se rompe en bloques cúbicos separados a menudo por láminas amarillentasde micelio que parecen de ante; en cultivo el hongo produce u n micelio algodonoso laxo, blanco a pardo muy pálido, cubiertode un polvo deesporassecundarias;en cultivo y en la madera podrida se forman clamidosporas. L . suldzureu.7 penetra en los árboles a través de heridas, especialmente las debidas a la rotura de las ramas principales; también puede penetrar a veces a través de las raíces. La importancia de L. sulphureus se debeen parte a lo grave de la pudrición que causa, especialmente en robles que crecen en parques aislados o en alineaciones; destruyeuna cantidad importantede madera y hace también que los árboles sean inestables y peligrosos. Su desarrollo continúa tras la tala y puede causar unapodredumbreprogresiva en las m a d e r a su t i l i z a d a se ne s t r u c t u r a s( C a r t w right & Findlay, 1958). Para impedir la infección debe tenerse cuidado en evitar heridas en los árboles en pie, y cuando sea posible las ramas rotas deben cortarse limpiamente cerca del tronco; antes deque se trate la madera deben eliminarse las partes podridas y las adyacentes, aunque aparentemente sanas, hasta 30 cm más allá de los bordes de la PUdrición visible. PHILLIPS
Meripilus giganteus (Pers.) P.Karsten (Sinónimo: Polyporus
giganteus
[Pers.] Fr.)
M . giganreus tiene cuerpos fructíferos anuales, en forma de abanico, que forman grupos imbricados sobre tallos ramificadosque seoriginan de una masa basal común, y que se ennegrecen al rozarlos; cada píleo normalmente tiene hasta 25 cm de lado a lado, aunque a veces son mayores; su cara superior es amarilla a pardo oscuro, con escamas pequeñas Pilosas o pulverulentas. M . giganteus se encuentraen árboles vivos o muertos de muchas especies frondosas, siendo especialmiente frecuente sobre haya y roble. Está muy extendido en Europa Y se encuentra también en América del Norte. Causa una pudrición blanca, principalmente de las raíces Y de la parte basal del tronco; en el haya las hojas de 10s árboles afectados son escasas Y Pequeñas. Las míces más profundas de los árboles afectados pueden pudrirse, y a menudo los árboles son derribados por el viento. Las fructificaciones grandes Y evidentes pueden encontrarse desdejulio a enero, a veces Sobre las raíces en torno a las bases de l o ~ árboles vivos, y a menudo en tocones. M . giganteus tiene
importancia principalmente por producir pudriciones de las raíces, lo que hace que las hayas resulten peligrosas Y puedan verse derribadas por el viento con POCO o ningún aviso. En la actualidad no existen medidas eficacespara evitar la infección por el hongo. PHILL.IPS
Piptoporus betulinus (Bull.)P. Karsten (Sinónimo: Polyporus betulinus Fr.) P . betulinus forma consolas anuales de 8-20 cm de lado a lado, redondeadas o arriñonadas, a menudo prolongadas en el centro superior por una joroba que parece un pequeño tallo; la cara superior tiene una piel lisa pardo pálida, separable, que se curva hacia abajo proyectándose sobre el borde de la superficie de los poros; los poros son pequeñosy blancos. Sólo se encuentra sobre abedul, en casi todas las áreas ocupadas por especies de Betula en Eurasia y América del Norte. Causa una pudrición parda, y en muchas áreas esel hongo más frecuente causante de pudriciones sobre abedul. Las fructificaciones se encuentran en abedules vivos y muertos en verano y otoño. En un estadio avanzado de pudrición la madera se rompe en bloques regulares de caras cuadradas, a menudo con láminas delgadas de un micelio blancuzco entre ellos. P . betulinus es un parásito de heridas, aunque puede penetrar por heridas bastante pqueñas. Ataca a menudo a árboles con troncos o ramas rotos o que han sufrido danos de fuego; en los árboles infectados el hongo continúa su desarrollo durante varios años tras la muerte, tanto en árboles en pie como apeados. Es la causa más importante de muerte y pudrición de los abedules. Poco puede hacerse para controlar sus actividades excepto, cuando sea posible, talar y quemar los árboles enfermos. PHILLIPS
Varios otros géneros de Aphyllophorales tienen una importancia secundaria en cuanto a sus ataques a árboles vivos. Bjerkandera adusta (Willd.) Karsten (sinónomos: Polyporus adustus [Willd.] Fr., Leptoporus adustus [Willd.] Quélet) es causa importante de una pudrición blanca fibrosa rápida de muchas frondosas vivas y muertas, especialmente hayas afectadas por Nectria coccinea (ver éste) Y de robles. Fistulina hepatica Fr. causa unapudrición más bien seca, parda, cúbica, en frondosas, encontrándose principalmente sobre roble y castaño. Grifola frondosa (Dickson) Gray causa a veces una pudrición grave de la base del tronco de los robles, que
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Trabajos posteriores han confirmado que estas especies pueden distinguirse en muchos países europeos, entre ellos Francia (Guillaumin & Berthelay, 1981); también se ha demostrado que existen muchas diferencias entre especies en cuanto a su distribución geográfka, especializaciónecológica Y comportamiento patogénico; parece que las especies A, B y E son poco patogénicas o por completo saprofíticas; por el contrario las especies C Y D parecen ser parásitos agresivos que se diferencian en su gama de huéspedes. La especieD es la única que se encuentra en árboles frutales y en vid, Y puede ser también un parásito débil de árboles forestales de hoja caduca, por inoculación artificial se puede AGARICALES conseguir que infecte a coníferas (Rishbeth, 1982) aunque enla naturaleza se encuentra rara vez sobre éstas; la especie C es enla mayor parte delos casos El complejo Armillaria mellea la causante de infecciones de coníferas. AI considerar estos t r a b i o s recientes, los resulIntroducción general ‘Armillariamellea’ antesde tadosobtenidoscon Las cepas deArmillaria con carpóforosanillados se 1973 son de interpretación difícil; el trabio decamhan considerado durante mucho tiempo como perpo anterior puede normalmente adjudicarse a tenecientes a una única especie denominada como A . mellea sensu stricto o a A . obscura examinando Armillaria mellea (Vahl) Kummer, Armillariella rnesimplemente los huéspedes implicados, pero mullea (Vahl) Karsten o Clitocybe mellen (Vahl) Ricchos resultados de laboratorioson difíciles de idenken; sin embargo estaespecie considerada asímuestificarcon exactitud con una especie dada; debe tra un alto grado de variabilidad en su comportasubrayarseque los resultados obtenidosconuna miento biológico, así como en la morfología de sus especie no deben extrapolarse a todo el complejo cuerpos fructíferos enla naturaleza o de su micelio europeo de ‘A. me//ea’puesto que hay diferencias en cultivo; distintos autores han tratado deresolver tan notables entre las cinco especies. Roll-Hansen esta dificultad estableciendo distintas especies en (1985) ha revisado recientemente la situaciónen Eubase a lamorfología del cuerpofructífero. El intento ropa; en otros continentes la situación es aún más más reciente en Europa lo ha realizado Romagnesi el grupo confusa, así en América del Norte (1975), pero como enaquel momento no seconocía A . mellea se divide en 10 grupos interestériles (Anel modelo de sexualidad del hongo, no queda claro derson et al., 1980), dos de los cuales corresponden si lasespecies tratadas sonrealmente entidades bioa las especies europeasA . obscura y A . mellea senlógicas. Hintikka (1973) dilucidó el ciclo biológico su stricto, con las que son en parte interfértiles; no del hongo demostrando queArmillaria se comporta se sabe aún si tienen la misma función en cuanto a según unmodelo heterotálico y tetrapolar, por tanto su distribución y comportamiento patogénico. Cierfue posible aparear distintas cepas del hongo y deto t r a b i o básico sobre Armilluria realizado en los mostrar la existencia de grupos de interesterilidad USA no puede atribuirse definitivamente a ninguna considerados subsecuentemente comola base de la especie en particular. taxonomía del complejo ‘Armillaria mellea’. En EuGUILLAUMIN ropa Korhonen(1978b) ha demostrado que todas las cepas existentes puedendividirse en cicogrupos de interesterilidad que denominó A, B, C, D, E. Estos Armillaria mellea (Vahl) Kummer taxa coinciden en parte con las divisiones de Rosensu stricto magnesi (Romagnesi & Marxmüller, 1983) y pueden considerarse como verdaderas especies linneanas; Descripción búsica se les han dado los siguientes nombres latinos: A) Armillaria borealis Marxmiiller & Korhonen Esta especie se corresponde con el grupo D de ArB) A. cepaestipes Velenovsky miflaria propuesto por Korhonen; en los países de C) A. obscura (Pers.) Herink habla inglesa se le conoce como ‘hongo de miel’ D) A. mellea sensu stricto debido al color de su fructificación; se diferencia de E) A . bulbosa (Barla) Kile & Watling. las otras especies anilladas europeas de Armillaria
hace que los árboles sean peligrosos; en Europa se encuentra también sobre carpe y en Américadel Norteafecta a varias otrasfrondosas. Polyporus squamosus Huds. causa una pudrición blanca fibrosa de los troncos y ramas principales de muchas frondosas, especialmente de olmo, especies de Acer, nogal y roble. Rigidoporus ulmarius (Sow.) Imazeki (sinónimo: Polyporus ulmarius Sow.) causa unaPUdrición parda cúbica enlos troncos demuchas frondosas (especialmente olmo) enpartedeEuropa, Asia y América del Norte.
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Por lo siguiente: i) la morfología del carpóforo: sombrerillo muy claro (amarillo a color miel) casi sin escamas; estipesfasciculado muy largo, de diámetro constante, sin bulbo en la base y sin escamas; anillo bien desarrollado, ciliado, blanco o amarillo; ii) himenio: sin conexiones fibuladas en el dicarion; iii) rizomorfos subterráneos: delgados, contortos, muy quebradizos; iv) rizomorfos en cultivo: en agar malta al 2%, en forma de cinta, contortos, de crecimientorápido y conramificaciónprofusa; V ) identificable por inmunologia: la especie tiene un antígeno específico ‘T 1’. Huéspedes
i) Vid; ii) todos los frutales: melocotonero, albaricoquero, almendro, cerezo, manzano, peral (sobre rnernbrillero), nogal, olivo, higuera, níspero y cítricos; iii) pequeños frutos: grosella, frambueso, kiwi (Actinidia); iv) árboles y arbustosornamentales: rosa, mimosa, aligustre, piracanta, etc.; v) árboles forestales caducifolios. Se sabe que las hayas, álamos, abedules, sauces, olmos, arces y castaños están a veces atacados por Armillaria, pero hasta el momento no se sabe si la especie implicada es A . mellea (sensu stricto); sin embargo en el caso del haya, morera y vanas especies de robles sí se ha establecido con claridad; A . mellea puede atacar a veces a las coníferas (por ejemplo en parques donde coníferas aisladas se encuentran rodeadas por frondosas), pero en la mayoría de los casos la especie causante dela infección en coníferas es A . obscura. En las áreas mediterráneas una especie de Armillaria sin anillo, A. fabescens (SCOP.) Emel.,puede atacar al alcornoque y al Eucalyptus; en el SO de Francia en 1984 las plantaciones jóvenes de eucaliptus fueron afectadas gravemente, y la misma especie puede ser la responsable de pérdidas en Espafia, donde Eucalyptus se encuentra atacado con frecuencia porunaespecie de Armillaria aún sin identificar. Distrihucicin geogrrificu
La especie está muy extendida en el oeste Y sur de Europa; no se encuentra en Noruega, Suecia Y Finlandia (Korhonen, 1978b); su presencia en Polonia y en el norte de Rusia aún no se ha demostrado. Enfermedad
El comportamiento del hongo es distinto en from dosas forestaleso en plantaciones agrícolas de plan-
tas leñosas. En los bosques de robles A . mellea es un parásito débilque infecta alos árboles debilitados por situaciones desfavorableso por stressclimático; por el contrario sobre la vid o sobre frutales es un parásito primario capaz de atacar a árboles sanos. Básicamente, A . mellea causa una podredumbre de los tejidos vivos duros (líber y albura) de las raíces del huésped, debido a sus enzimas celulolíticas y lignolíticas; aunque se sabe que el hongo produce fitotoxinas en cultivo no parece que su acción represente ningún papel importante en la patogeneicidad; la destrucción física de la albura, el cámbium Y el floema basta paraexplicar los síntomas visibles en las partes aéreas sin invocar ninguna fitotoxina. En los frutales, al igual que en el caso deRosellinia necatrix, puede causar un decaimiento (que se manifiesta por amarilleo y pérdida de la turgencia de las hojas, desarrollo retrasado y caída temprana de hojas en otoño) o una apoplegía, marchitez súbita del árbol en un período de stress hídrico.
Epidemiología
El ciclo infectivo básico ha sido revisado por Rykowski (1978), aunque los trabajos clásicos se realizaron en Europa sobre coníferas,o en América del Norte, y en ambos casos probablemente la especie a la que se refieren no es A . mellea en el sentido actual; sin embargo Guillaumin & Rykowski (1980) han infectado nogales en condiciones artificiales con dos aislados de A . mellea sensu stricto y han obtenido resultados muy parecidos a los datos clásicos de Thomas (1934). Parece que las basidiosporas no tienen parte en el ciclo de infección, que tiene lugar por completoen el suelo. El hongo se mantiene como masas miceliares en la madera muerta enterrada. y este micelio a menudo está protegido por ‘líneasnegras’ (pseudoesclerocios), produce rizomorfos (órganos linearesaltamentediferenciados que crecen en el suelo por una zona apical meristemática) subterráneos que entran en contacto con las raíces, a las que se adhieren por medio de un mucílago, y producen posteriormente ramas cortas que penetran directamente en la corteza; en algunos casos la infección probablementetienelugarpor contacto directo entre madera colonizada Y raíces sanas.
Tras la penetración el hongo se extiende en la raíz por medio de rizomorfos planos y de placas miceliares en forma de abanico (en el cámbium) y en forma de micelio indiferenciado (en la albura); por tanto la extensión de la enfermedad se debe parcialmente a rizomorfos subterráneos del suelo y a
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Basidiomycetes Ill rizomorfos subcorticales dentro de las raíces. Tras la muerte del árbol las raíces podridas que quedan en el suelo pueden ser puntos de iniciación de nuevos rizomorfos, continuándose el ciclo de infección. La enfermedad puede encontrarse en todotipo de suelos. AI contrario de ciertos supuestos, no seeno encharcadizos cuentra limitada por suelos pesados o por aquellos con un pH particular, aunque se sabe que los rizomorfos de A . mellea crecen más activamente en suelos alcalinos. En los viñedos Y en los huertos la aparición de la enfermedad depende de la presencia en el suelo de madera en descomposición, lo que puede ocurrir si la plantación sucede a un huerto anterior,si está localizada a orillas de un río que produce inundaciones o si se planta tras deforestar; esta última situación es la más peligrosa, especialmente si la vegetación natural era de frondosas. Las distintas especies de roble, aunque sean bastante tolerantes a A . mellea, son una amenaza para plantaciones posteriores.
Importancia económica
Probablementelaenfermedadcausadapor A . melleu tenga una importancia máxima en el sur de Europa: en Francia, España, Italia, Portugal y Grecia; desgraciadamente las citas relativas a Armillaria en estos paísessonmuchomenosabundantes que en los países del Norte, en los que se refieren a bosques de coníferas y a A . obscura; sin embargo esbien sabido que A . mellea es muy grave en viñedos en el S de Francia y Grecia, en frutales de hueso en Francia (valle del Ródano) y España (valle del Ebro), en nogal en Francia y en cítricos en España; en Francia se ha demostrado que A . mellea es siempre la especie implicada; en los otros países solamente es probable. En el norte de Francia,Bretaña, Benelux y Alemania,laenfermedad parece ser más esporádica; concierne especialmente a manzano, a plantas leñosas ornamentales y en algunos casos especiales a Quercus robur.
Control El control de la podredumbre por Armillaria es muy difícil debido a que todos los órganosdelhongo están en el suelo, a veces a profundidades considerables, y el micelio se encuentraprotegido dentro de la madera muerta. Las medidas profilácticas incluyen: evitar las plantaciones en sitios de riesgo; eliminar las raíces de la forma más completa posible, por ejemplo mediante un subsolado; hacer rotaciones con cultivos anuales (no bastasi hay fragmentos
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grandes de madera enterrados); disminuir artificialmente lasbases del hongo en las raíces envenenando los tocones tras talar los árboles. La desinfección de suelos puede realizarse con fumigantes como bromuro de metilo, disulfuro de carbono y rnetil-isotiocianato de sodio;el punto importante es inyectarlos fumigantes lo más profundo posible, al menos a 60 cm. Untratamiento con éxito llevará a la disminución del número de focos más que a la erradicación del hongo; algunos compuestos, entre ellos mezclas de compuestos fenólicos, retrasan el crecimiento delos rizomorfos, pero sólo soneficaces en suelos ligeros y necesitan tratamientos repetidos; no pueden sustituir la eliminación de tocones y raíces como método principal de control. El hacer trincheras, método tradicional en viticultura, pretende detener el crecimiento de los rizomorfos y de las raíces enfermas; puede mejorarse enterrando una capa de politeno en posición vertical en la trinchera. Existen patrones tolerantes para nogal (Juglans nigra y J. hindsii), perales (el membrillero es susceptible, pero los perales patrón son tolerantes) y para Prunus; los patrones de Prunus domestica, P . insititia y P . cerasifera son más tolerantes que las raíces de melocotonero, almendro y albaricoquero (Guillaumin & Pierson, 1983). En algunos casos, si el ataque no está muy avanzado, puede salvarse a árboles individuales mediante medidas curativas; debe descubrirseel cuello y las partes superiores de las raíces principales, eliminar las partes enfermas y aplicar a las heridas antisépticos; también se aconseja dejar las raíces principales expuestas al aire durante todo un verano. GUILLAUMIN
Armillaria obscura (Pers.) Herink (Sinónimos: A. ostoyae [Romagnesi] Herink, Armillariella ostoyae Romagnesi) A . obscura corresponde a la especie C de Korhonen. El sombrerillo de la fructificaciónestá cubierto por escamas oscuras, que se encuentran también en el anillo; el estipes es más o menos cilíndrico, sin basebulbosa. En cultivo sobre agar-ácido gálico produce rizomorfos curvados, ramificados dicotómicamente, que cuando jóvenes son pardo amarillentos Y menos quebradizos que los de A . mellea (Rishbeth, 1982); las fructificaciones se forman sobre tocones Y alpie de los árboles, y en el suelo entre ellos, a partir de rizomorfos. A . obscura es una de las formas altamente patogénicas dentro del complejo A . mellea. Su gama de huéspedes es más limitada que la de A . mellea sensu stricto: aunque
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Capítulo 17
a veces afecta a frondosas (entre ellas Sorbus, Betula Y Fraxinus), está limitada principalmente a coníferas de la familia Pinaceae(Marxmüller, 1982; Rishbeth, 1982). Es especialmente frecuente en tocones de Picea, aunque su gama de huéspedes incluye también a Abies, Pinus, Larix, Pseudotsuga Y Tsuga. La distribución geográfica de A , obscura todavía no se conoce por completo, pero parece estar muy extendido en Europa y en América del Norte. En suelos ácidos puede producir la muerte de árboles Y es también una causa importante de pudrición. LOSprincipios utilizadosen el control son los ya expuestos para A . mellea.
BlBLlOGRAFlA
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S92
Capítulo 17
taire sur les armillaires annelées. Bulletin de la Sociéti Mycologique de France 99, 301-324. Rykowski K. (1978) Infection biology of Armillaria mellea. In 5th Internutionai Conferenceon Problems of Rootand Butt Rots in Conifers (Kassel). Proceedings, pp. 215-218. Ryvarden L. (1978) The Polyporaceae of North Europe. vol. 2, pp. 219-507. Oslo. Stalpers J.A. (1978) Identification of Wood-inhabiting Aphyllophorales in Pure Cultures. Studies in Mycology no. 16. Baarn. Netherlands. Stalpers J.A. & LoerakkerW.M. (1982) Laetisaria and Limonomyces species(Corticiaceae) causing pink diseases in turf grasses. Canadian Journal of Botany 60, 529-537.
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Indice de patógenos Este índice contiene todos los nombres y sinónimos de los patógenos mencionados en este manual; en 61 no aparecen nombres de enfermedades, excepto en el caso de algunos virus para los que realmente son sinónimos o en caso de enfermedades de etiología desconocida, para las que de momento no hay otra posibilidad. Los nombres aceptados aparecen en negrita y los sin6nimos en caracteres normales. Los números de página en negrita se refieren al principio del apartado principal que trata del patógeno; los números de página en carácter normal se refieren a otros apartados en que se cita.
A del lúpulo, virus 40 A de la patata, potyvirus 59 A de la patata, virus 59 A del repollo, virus 64 A de la vid, closterovirus 26 A de lavid, virus 26, 119,136 Acanthostigmaparasiticurn 427 Aclarado delas venas de la malva, potyvirus del 59 Aclarado de las venas de la malva, virus del 59 Acremonium apii 350 Acremonium strictum 350 Actinonema rosae 507 Adelopusgaeumannii 442 Agallas leñosas de los cítricos 137 Agrietado de la corteza del ciruelo 28 Agrobacterium radiobacter ssp. tumefaciens 212 Agrobacterium radiobacter var. tumefaciens 212 Agrobacteriumrhizogenes 212,213, 215 Agrobacterium rub¡ 212,213 Agrobacteriumtumefaciens 212 Agropyronmosaic potyvirus 122 Agropyronmosaicvirus 122 Albugo candida 259, 274 Albugotragopogi 275 Albugo tragopogonis 275 Alfalfadwarf 163 Alfalfamosaic virus 101 Almondbudfailure 36 Almondcalico 36 Almondleaf scorch 163 Almond line pattern 36 Almond necrotic ringspot 36 Alternaria alternata 410, 420 Alternaria alternata f.sp.lycopersici 420 Alternaria brassicae 417 Alternaria brassicicola 173, 417 Alternaria carthami 421 Alternaria cineriae 421 Alternaria citri 417 Alternaria cucumerina 421 Alternaria dauci 416, 421 Alternaria dianthi 421, 458
Alternaria helianthi 421 Alternaria linicola 421 Alternaria longipes 406, 420 Alternaria macrospora 421 Alternaria petroselini 416 Alternaria pluriseptata 421 Alternaria porri 421 Alternaria radicina 348, 416 Alternaria raphani 421 Alternaria sesami 421 Alternaria solani 188, 419, 455 Alternaria tabacina 420 Alternaria tenuis 420 Alternaria tenuissima 420 Alternaria vitis 421 Alternaria zinniae 421 Amarilleodel arroz, MLOdel 152 Amarilleodel áster, MLOdel 149, 157 Amarilleodelcalabacín 151 Amarilleo de la espinaca 151 Amarilleo del frambueso, virus del 118 Amarilleodelgrosellero,MLOdel 152 Amarilleodelgroselleronegro 131 Amarilleodelguindo,virus del 37 Amarilleodelmelocotonero,MLOdel 152 Amarilleo del nabo, virus del 42 Amarilleodel perifollo, virus del 127 Amarilleodel rábano, virus del 42
Amarilleo de la remolacha, closterovirus del 26 Amarilleo de la remolacha, virus del 26, 144 Amarilleo de lavid, RLO del 163 Amarilleodelazanahoria 151
Amarilleo atenuado de la remolacha, virus del 42 Amarilleo de trancos de los cítricos 32 Amarilleo letal de las palmeras, MLO del
152
Amarilleo necrótico de la brecolera, rhabdovirus del 105 Amarilleo necrótico de la brecolera, virus del
105
Amarilleo necrótico de la remolacha, virus del 26 Amarilleo occidental de la remolacha, luteovirus del 42 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del
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42
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Indice
55 Amarilleo reticulado de la Forsythia Amarilleo de venas del apio 50 Amarilleo de las venas de la malva, virus del 42 Amarilleo de venas del peral 137 Arnarilleo de las venas del trébol, potyvirus del 59 Amarilleo de las venas del trébol, virus del 59 Americano latente del Iúpulo,carlavirus 21 Americano latente del lúpulo, virus 21 Amphiportheleipheimia 366 Andeanpotatolatentvirus 113 Andean potato mottle comovirus 99 Andean potato mottle virus 99 Andino latente de la patata, virus 113 Anemone brownringspot virus 117 Angiosorus sqlani 523 Anillado del Pelargonium,virus del 117 Anillos del clavel, dianthovirus de los 99 Anillos del clavel, virus de los 99 Anillos de los cítricos 131 Anillos del Cymbidium, tombusvirus de los 110 Anillos del Cymbidium, virus de los 110 Anillos del frambueso, nepovirus de los 48 Anillos del frambueso, virus de los 47, 48, 53 Anillos del grosellero, virus de los 48 Anillos de la hortensia, potexvirus de los 56 Anillos de la hortensia, virus de los 56 Anillos de la lechuga 50 Anillos delmanzano 131 Anillos delmelocotonero 36 Anillos del nogal, virus de los 52 Anillos del odontoglossum, tobamovirus de los 78 Anillos del odontoglossum, virus de los 78 Anillos de la papaya, potyvirus de los 60 Anillos de la papaya, virus de los 60 Anillos del Pelargonium, virus de los 117 Anillos de la remolacha 50 Anillos del tabaco, nepovirus de los 48 Anillos del tabaco, virus de los 48, 122 Anillos del tabaco, cepa de calicó andina del virus de los 48 Anillos del tomate, nepovirus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos amarillos de la alcachofa, nepovirus de los 49 Anillos amarillos de la alcachofa, virus de los 49 Anillos cloróticos del cerezo, virus de los 37 Anillos grabados del clavel, cantimovirus del 96 Anillos grabados del clavel, virus del 96 Anillos de hollín del membrillero 138 Anillos italianos del clavel, virus de los 111 Anillos latentes de la fresa, nepovirus de los 49 Anillos latentes de la fresa, virus de los 53, 49, 121 Anillos latentes del mirobolán, nepovirus de los 50 Anillos latentes del mirobolán, virus de los 50
Anillos latentes del olivo, virus de los 50, 121 Anillos necróticos del albaricoquero 36 Anillos necróticosdelalmendro 36 35 Anillos necróticosdelcerezo Anillos necróticosdelmelocotonero 36 Anillos necróticos de los Prunus 35 Anillos necrótico-cloróticosdel cerezo 38 Anillos necrótico-cloróticosdel ciruelo, virus de los 38 Anillos negros del repollo, virus de los 64 Anillos negros del tomate, nepovirus de los 50 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Anillos pardos de la anémona, virus de los 117 Anillos rojizos delmanzano 138 Anthriscus yellows virus 127 Aphanomyces cochlioides 237, 239 Aphanomyces euteiches 238 Aphanomyces euteiches f.sp. phaseoli 238 Aphanomyces euteiches f.sp. pisi 238 Aphanomyces laevis 238 Aphanomyces raphani 238 Apice fasciculado de la patata, furovirus del 78 Apice fasciculado de la patata, virus del 78 Apice morado de la patata 150, 151 Apice rizado de la remolacha, geminivirus del 99 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Apiognomonia errabunda 369 Apiognomonia erythrostoma 370 Apiognomonia quercina 369 Apiognomonia tiliae 369 Apiognomonia veneta 369 Apiosporina morbosa 442 Aplanobacter populi 205 Applebrown line virus 121 Apple chat fruit disease 158 Apple chat fruit MLO 158 Apple chlorotic leaf spot closteovirus 28 Apple chlorotic leaf spot virus 28 Apple dappleapple viroid 83 Apple dark green epinasty virus 121 Apple E36 virus 121 Appleflat apple virus 54 Apple greencrinkle disease 132 Apple latent virus 1 28 Apple latentvirus type 2 121 Apple leaf pucker disease 138 Applemosaicilarvirus 40 Apple mosaic virus 40 Apple proliferation MLO 159 Apple ringspot disease 131 Apple rough skin disease 142 Apple rubbery wood disease 158 Apple russet ring 138 Apple scar skin 82
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Indice Apple SPY epinasty & decline 138 Apple starcrack 142 Apple stem grooving virus 121 Apple stem pitting 138 Apple union necrosis 49 Applewitches broom MLO 159 Apricotbutteratura 29 Apricot chlorotic leafroll MLO 155 Apricotincompatibility and decline 29 Apricot line pattern 36 Apricot necrotic ringspot 36 Apricot pseudo POX 29 Apricot ring pox disease 144 Apricotviruela 29 Arabesco del albaricoquero 36 Arabescodelalmendro 36 Arabescodelcerezo 35 Arabescodelmelocotonero 36, 40 Arabesco del Pelargonium, virus del 117 Arabesco americano del ciruelo, ilarvirus del 41 Arabesco americano del ciruelo, virus del 41 Arabesco europeo del ciruelo 36, 41 Arabis mosaic nepovirus 55 Arabis mosaic virus 55 Armillaria borealis 587 Armillaria bulbosa 587, 590 Armillaria cepaestipes 587 Armillaria cepaestipes f. pseudobulbosa 590 Armillaria mellea 358, 383, 384, 487, 587 Armillaria mellea species A 587 Armillariamellea species B 587 Armillaria mellea species C 587, 589 Armillariamellea species D 587 Armillaria mellea species E 587, 590 Armillaria obscura 442, 579, 584, 587, 589 Armillaria ostoyae 589 Armillaria tabescens 588 Armillariella bulbosa 590 Armillariella mellea 587 Armillariella ostoyae 589 Arracacha nepovirus B (ocastrain) 117 Arracachavirus B (oca strain) 117 Arrugado de la fresa, rhabdovirus del 105 Arrugado de la fresa, virus del 105 Arrugadodel nabo, carmovirus del 94 Arrugado del nabo, virus del 94 Arrugado de la hoja del Pelargonium, virus del 112 Arrugado moteado de la berenjena, virus del 111 Arrugado verdedelmanzano 132 Arthuriomyces peckianus 535 Artichoke Italianlatentnepovirus 55 Artichoke Italianlatentvirus 55 Artichoke latent potyvirus 61 Artichoke latentvirus 61
Artichoke mosaic disease 139 Artichoke mottlecrinkle tombusvirus 111 Artichoke mottled crinklevirus 111 Artichoke yellow ringspot nepovirus 49 Artichoke yellow ringspot virus 49 Ascochyta avenae 402 Ascochyta boltshauseri 401 Ascochyta caulicola 402 Ascochytachrysanthemi 399 Ascochyta cinerarie 402 Ascochyta clematidina 402 Ascochyta cucurnis 398 Ascochyta desmazieresii 402 Ascochyta fabae 401, 492 Ascochyta fragariae 460 Ascochyta gerberae 402 Ascochyta gossypii 402 Ascochyta graminicola 402 Ascochytahortensis 401 Ascochyta hortorum 402 Ascochyta imperfecta 452 Ascochyta lentis 402 Ascochyta linicola 455 Ascochyta lycopersici 399 Ascochyta nicotianae 453 Ascochyta phaseolorum 402, 453 Ascochyta piniperda 460 Ascochyta pinodella 452 Ascochytapinodes 400 Ascochyta pis¡ 401, 452 Ascochyta punctata 402 Ascochyta rabiei 400 Ascochyta sojaecola 402 Ascochyta sorghi 402 Ascochyta trifolii 402 Ascochyta viciae-villosae 402 Ascodichaena rugosa 486 Ash mosaic disease 122 Asintomático de la azucena, carlavirus 22 Asintomático de la azucena, virus 22 Asparagus ilarvirus2 37 Asparagus latentvirus 37 Asparagus potyvirus1 76 Asparagusvirus 1 76 Asparagusvirus 2 37 Asparagus virus B 76 Asparagusvirus C 37 Aspergillus flavus 298 Aspergillus niger 298 Aspermia del crisantemo, virus de la 33 Aspermia del tomate, cucumovirus de la 33 Aspermia del tomate, virus de la 33 Aster yelows MLO 149 Asterocystis radicis 281 ,
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Indice
Asteromellabrassicae 405 Athelia rolfsii 574 Atropellis pinicola 507 Atropellis piniphila 507 Auberginemottledcrinkle 111 Aureobasidium bolleyi 386 Aureobasidiumcaulivorum 447 Aureobasidium lini 447 Aureobasidiumpullulans var. lini 447 Aureobasidium pullulans var. pullulans 410, 447, 448 Avocado sun blotchviroid
82
B deArracacha,nepovirus 117 B de Arracacha (cepa de oca), virus 117 B delcrisantemo, virus 24 B delespárrago, virus 76 B de la vid, closterovirus 26 B de la vid, virus 26, 119 Bacilluspolymyxa 215 Bandeado de las venas de la fresa, caulimovirus del 96 Bandeado de las venas de la fresa, virus del 96 Bandeado de las venas del grosellero 132 Bandeado de venas de la vid 52 Bandeado de venas del tabaco 77 Barley stripe mosaichordeivirus 100 Barley stripe mosaic virus 100 Barleyyellowdwarf luteovirus 44 Barley yellow dwarf virus 44 Barley yellowmosaicpotyvirus 123 Barley yellow mosaic virus 123 . Barleyyellow striate mosaic rhabdovirus 107 Barley yellow striate mosaic virus 107 Bean common mosaic potyvirus 69 Beancommonmosaic virus 69 Bean leaf roll luteovirus 46 Beanleaf roll virus 46 Bean mosaic virus 69 Beanpodmottle comovirus 99 Bean pod mottle virus 99 Beanstipple streakvirus 103 Bean topnecrosisvirus 68 Beanvirus 1 69 Bean virus 267 Beanyellowmosaicpotyvirus 67 Beanyellow mosaic virus 67 Bearded iris mosaicpotyvirus 64 Bearded iris mosaic virus 64 Beardless irismosaicvirus 64 Beet curly top geminivirus 99 Beet curly top virus 99 Beet etch yellowing virus 26 Beet latent rosette RLO 164 '
Beet leaf curl rhabdovirus 108 Beetleaf curl virus 108 Beet mild yellowing virus 42 Beet necrotic yellow vein furovirus 127 Beet necrotic yellowvein virus 127 Beetnecroticyellowsvirus 26 Beetpseudoyellows closteovirus 27 Beetpseudoyellows virus 27 Beetrhizomaniavirus 127 Beetringspot 50 Beet western yellowsluteovirus 42 Beet western yellows virus 42 Beet witches broom 152 Beetyellow net disease 144 Beetyellow stuntclosterovirus 27 Beetyellow stunt virus 27 Beet yellows closterovirus 26 Beetyellows virus 26 Beta virus 426 Bipolaris cynodontis 435 Bipolarisiridis 436 Bipolarismaydis 435 Bipolaris oryzae 436 Bipolarissorokiniana 436 Bipolarisvictoriae 436 Bipolariszeicola 435 Bjerkanderaadusta 586 Black raspberry latent ilarvirus 40 Black raspberry latent virus 40 Black raspberry necrosis virus 126 Blackcurrant infectious variegation disease 144 Blackcurrant reversion disease 161 Blackcurrant yellowsdisease 131 Blumeriella jaapii 370, 505 Borde amarillo de la fresa 44 Borde amarillo atenuadode la fresa, luteovirus del 44 Borde amarillo atenuado de la fresa, virus del 44 Botryodiplodiajuglandicola 444 Botryodiplodiamalorum 444 Botryodiplodia solani-tuberosi 459 Botryodiplodia theobromae 390 Botryosphaeria dothidea 445 Botryosphaeria obtusa 444 Botryosphaeriaquercuum 444 Botryosphaeria ribis 445 Botryosphaeria zeae 445 ' Botryotinia convoluta 494 Botryotinia draytoni 494 Botryotinia fuckeliana 250,252, 288, 312,398,399, 444, 487, 489, 492, 495, 496, 514 Botryotinia narcissicola 495 Botryotinia polyblastis 495 Botryotinia porri 495, 496
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Indice Botryotinia squamosa 487, 495 Botrytisaclada 487 Botrytis allii 487, 495,496 Botrytisbyssoidea 495 Botrytiscinerea 489 Botrytisconvoluta 494 Botrytis elliptica 494 Botrytisfabae 492 Botrytisgalanthina 494 Botrytis gladioli 494 Botrytis gladiolorum 494 Botrytis hyacinthi 494 Botrytis narciccisola 495 Botrytis paeoniae 495 Botrytis polyblastis 495 Botrytisporri 495 Botrytissquamosa 495 Botrytis tulipae 496 Bouquet de la patata 50 Bremialactucae 265 Broadbean mild mosaicvirus 125 Broadbeanmottlebromovirus 95 Broad bean mottle virus 95 Broad bean staincomovirus 97 Broad bean stainvirus 97 Broad bean true mosaiccomovirus 98 Broad bean true mosaic virus 98 Broad bean wilt virus 122 Broccolinecroticyellowsrhabdovirus 105 Broccoli necrotic yellows virus 105 Brome mosaic bromovirus 94 Brome mosaic virus 94 Brome stem leaf mottlevirus 125 Brotes desnudos del lúpulo 55 Brunchorstia pinea 509 Brunchorstia pinea var. cembrae 510 Brunchorstia pinea var. pin¡ 510 Butteraturadelalbaricoque 29
C delespárrago,virus 37 C del lúpulo, virus 41 Cabbage black ringspot virus 64 Cabbage virescence 151 Cabbage virus A 64 Cabeza de hortiga del lúpulo 55 Cactuspotexvirus X 57 Cactusvirus X 57 Cadang-cadang del cocotero, viroide del 80 Caliciopsis pinea 354 Calicó delalmendro 36 Calicd del melocotonero Calonectria floridana 332 Caionectria kyotensis 332 Calonectria nivalis 384
Calonectriauniseptata 332 Calyptella campanula 590 Camarosporium dalmaticum 428 Camarosporium flaccidum 428 Camarosporium pistaciae 428 Camarosporium strobilinum 428 Caquexia-xiloporosis de los cítricos 132 Carnation etched ring caulimovirus 96 Carnation etched ringvirus 96 CarnationItalianringspotvirus 111 Carnationlatent carlavirus 22 Carnation latentvirus 22 Carnation mottle virus 95 Carnation necroticfleck closteovirus 30 Carnation necrotic fleck virus 30 Carnation ringspot dianthovirus 99 Carnation ringspot virus 99 Carnation streak virus 30 Carnation veinmottle potyvirus 72 Carnation vein mottle virus 72 Carnation yellow fleckvirus 30 Carrot mosaicpotyvirus 66 Carrot mosaic virus 66 Carrot motleydwarf 126 Carrot mottle virus 126 Carrot proliferation 151 Carrot red leaf luteovirus 47 Carrot red leaf virus 47 Carrot yelows 151 Cascabeleo del tabaco, Tobravirus del 109 Cascabeleo del tabaco, virus del 109 Caudospora taleola 366 Cauliflowermosaiccaulimovirus 96 Cauliflower mosaic virus 96 Cauliflowervirescence 15 1 Celery latentvirus 120 Celerymosaicpotyvirus 61 Celery mosaic virus 61 Celery yellow spot luteovirus 47 Celery yellow spot virus 43 Celery yellow vein 50 Celeryyellows 151 Cenangiumabietis 506 Cenangium ferruginosum 506 Cephalosporium acremonium 350 Cephalosporiumgramineum 350 Cephalosporiumgregatum 350 Ceratobasidium cereale 385,465,572, 573 Ceratocystis fagacearum 357 Ceratocystis fimbriata 357 Ceratocystis fimbriata f.sp. platani 357 Ceratocystis piceae 357 Ceratocystis ulmi 355 Ceratophorumsotesum 389
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Indice
Ceratosphaeria grisea 381 Ceratostomella ulmi 355 Cercoseptoria pini-densiflorae 457 Cercospora apii 406, 407 Cercospora arachidicola 408 Cercospora asparagi 407 Cercospora beticola 301, 405, 406,408, 409, 415 Cercospora bloxamii 467 Cercospora bolleana 406 Cercospora capsici 407 Cercospora carotae 407 Cercosporacesarella 407 Cercosporacircumscissa 407 Cercospora cladosporioides 408 Cercosporaconcors 407 Cercosporacruenta 406 Cercospora gossypina 407 Cercospora kikuchii 407 Cercospora medicaginis 407 Cercospora melonis 407 Cercospora nicotiniae 406, 407, 420 Cercosporapersica 407 Cercospora pini-densiflorae 407 Cercospora rosicola 407 Cercospora sojina 407 Cercosporasorghi 407 Cercospora vexans 407 Cercospora vitis 407 Cercosporazebrina 407 Cercospora zonata 407 Cercosporellaherpotrichoides 465 Cercosporidium graminis 408 Cercosporidium personatum 408 Cercosporidiumpunctum 408 Cereal tillering diseasereovirus 104 Cereal tillering disease virus 104 Cereal yellow dwarfvirus 44 Cereza pequeña del cerezo 152 Cerotelium fici 535 Chalara elegans 239,347, 358 Chalaraquercina 357 Chalara thielavioides 360 Chalaropsis thielavioides 360 Chancros pustulosos del peral 133 Chielariaagrostis 461 Chenopodiummosaicvirus 108 Cherry American rusty mottle 141 Cherry chloroticnecrotic ringspot virus 38 Cherry chloroticringstopvirus 37 CherryEuropeanrusty mottle 141 Cherry green ring mottle disease 141 Cherrylace leaf 35 Cherry leaf roll nepovirus 52 Cherry leaf roll virus 52
Cherry line pattern 35 Cherry little cherry disease 152 Cherry Moliere disease MLO 155 Cherry necrotic leaf mottle 38 Cherry necroticringspot 35 Cherry necrotic rusty mottle disease 141 Cherry pfeffinger disease 48 Cherry rasp leaf nepovirus 54 Cherry rasp leaf virus 54 Cherry ring mottle 38 Cherry rugosemosaic 35 Cherry rusty mottle disease 141 Cherrystecklenberger disease 35 Cherrytatter leaf 35 Cherry twisted leaf 144 Cherry yellow mottle 38 Chestnut mosaic 41 Chicory yellow mottlenepovirus 56 Chicory yellow mottle virus 56 Chondroplea populea 367 Chondrostereum purpureum 576 Chrysanthemumaspermy virus 33 Chrysanthemum chlorotic mottle viroid 83 Chrysanthemum mosaiccarlavirus 24 Chrysanthemum mosaic virus 24 Chrysanthemum stunt viroid 80 Chrysanthemum virus B 24 Chrysomyxa abietis 535 Chrysomyxa arctostaphyli 535 Chrysomyxa ledi 535 Chrysomyxa ledi var. ledi 535 Chrysomyxa ledi var.rhododendri 535 Chrysomyxa pirolata 535 Chrysomyxarhododendri 535 Chrysomyxa woroninii 535 Ciboria batschina 503 Ciboriniacandolleana 503 Cicatrices de la piel de.la manzana 82 5 de la fresa, virus 96 5 delruibarbo, virus 49 52 V delframbueso, virus 126 Citrus blind pocket 133 Citrus cachexia-xyloporosis disease 132 Citrus concave gum disease 133 Citruscrinkly leaf virus 42 Citrus cristacortis disease 135 Citrus exocortis viroid 81 Citrus greening bacterium 164 Citrus gummy bark disease 134 Citrusimpietratura disease 136 Citrus little leaf 162 Citrus psorosis disease 142 Citrusquickdeclinevirus 31 Citrus ringspot disease 131
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Indice Citrus satsuma dwarf nepovirus 51 Citrusscalybark 142 Citrus seedling yellows 32 Citrus stubborn disease 162 Citrus tristeza closteovirus 31 Citrus tristezavirus 31 Citrusvariegationilarvirus 41 Citrus variegation virus 41 Citrus vein enation disease 137 Citruswoody gall 137 Cladochytrium caespitis 282 Cladosporium allii 411 Cladosporium allii-cepae 41 1 Cladosporium allii-porri 41 1 Cladosporiumcarpophilum 439 Cladosporium cladosporioides 410 Cladosporiumcucumerinum 412 Cladosporiumechinulatum 410 Cladosporiumfulvum 41 1 Cladosporiumherbarum 410 Cladosporium iridis 41 1 Cladosporium phlei 411 Cladosporiumvariabile 411 Clasterosporiumcarpophilum 470 Clathridiumcorticola 390 Clavibacter michiganensis ssp. insidiosus 217 Clavibacter michiganensis ssp. michiganensis 218 Clavibacter michiganensis ssp. sepedonicus 221 Clavibacter rathayi 216 Claviceps gigantea 318 Claviceps paspali 318 Claviceps purpurea 318, 496,505 Climacocystis borealis 584 Clitocybe mellea 587 Clorantia de la colza 151 Clorosis de las venas del frambueso, rhabdovirus de la 106 Clorosis de las venas del frambueso, virus de la 106 Clover club leaf RLO 164 Cloverdecline 164 Clover degeneration MLO 158 Clover dwarf MLO 158 Clover phyllody MLO 157 Clover witches broom MLO 158 Clover Yellow mosaicpotexvirus 56 Clover yellow mosaic virus 56 Clover yellow vein potyvirus 59 Clover yellow vein virus 59 Coccomyces hiemalis 505 Coccomyces lutescens 505 Coccomyces prunophorae 505 Cochliobolus carbonum 435 Cochliobolus cynodontis 435 Cochliobolus heterostrophus 402, 435
Cochliobolus lunatus 435, 437 Cochliobolus miyabeanus 436 Cochliobolus sativus 433, 434, 436 Cochliobolus victoriae 435, 436 Cocksfoot mild mosaic virus 124 Cocksfootmosaicandnecrosisvirus 125 Cocksfoot mosaic virus 60 Cocksfootmottlesobemovirus 109 Cocksfoot mottle virus 109 Cocksfoot streak potyvirus 60 Cocksfoot streak virus 60 Coconut cadang-cadang viroid 80 Coleosporiumsenecionis 536 Coleosporium tussilaginis 536 Coleosporiumtussilaginisf.sp.senecionissylvatici 536 Colletotrichum acutatum 378, 379 Colletotrichum acutatum f.sp. pinea 378 Colletotrichumatramentarium 379 Colletotrichum capsici 380 Colletotrichum circinans 380 Colletotrichum coccodes 379 Colletotrichum dematium 379, 380 Colletotrichumdematium f.sp. circinans 380 Colletotrichum dematium f.sp. spinaciae 380 Colletotrichumdematium var. truncatum 380 Colletotrichum destructivum 378 Colletotrichumfalcatum 380 Colletotrichum fragariae 374,379, 380 Colletotrichumgloeosporioides 374 Colletotrichum gossypii 379 Colletotrichum graminicola 378,380 Colletotrichum lagenarium 374, 378 Colletotrichum lindemuthianum 374, 376 Colletotrichum lini 378 Colletotrichumphomoides 379 Colletotrichumspinaciae 380 Colletotrichum tabacum 379 Colletotrichum trifolii 378 Colletotrichum truncatum 378, 379, 380 Collybia fusipes 590 Colpoma quercinum 486 Concavidades gomosas de los cítricos 133 Coniella diplodiella 425 Coniocybe pallida 487 Coniothyrium diplodiella 425 Coniothyrium fuckelii 423 Coniothyrium wernsdorffiae 424 Conostroma didymum 486 Corn stunt MLO 148 Corteza escamosa de malus platycarpa 134 Corteza gomosa de los cítricos 134 Corteza suberosa de la vid 134 Corticium fuciforme 574
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599
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Indice
Corticium rolfsii 574 Corticiumsolani 570 Corynebacteriumbetae 216 Corynebacteriumfascians 216 Corynebacterium flaccumfaciens 215,216 Corynebacterium flaccumfaciens pv. betae 216 Corynebacterium flaccumfaciens pv. flaccumfaciens 216 Corynebacterium flaccumfacienspv.oortii 216 corynebacterium insidiosum 217 Corynebacterium michiganense 189, 215 Corynebacterium michiganense pv. insidiosum 197, 217 Corynebacterium michiganense pv. iranicum 217 Corynebacterium michiganense pv. michiganense 2218 Corynebacterium michiganensepv. rathayi 216 Corynebacterium michiganense pv. sepedonicum 221 Corynebacterium michiganense pv. tritici 217 Corynebacterium oortii2 16 Corynebacteriumrathayi 216 Corynebacterium sepedonicum 221 Coryneopsis microsticta 390 Corynespora cassiicola 407 Coryneum beijerinekii 470 Coryneum cardinale 387 Coryneumkunzei 371 Coryneum modonium 371 Courgette yellows 151 Cowpea aphid-bornemosaicpotyvirus 61 Cowpea aphid-borne mosaic virus 61 Cowpea mosaic comovirus 98 Cowpeamosaic virus 98 Cowpea severe mosaic comovirus 98 Cowpea severe mosaic virus 98 Cristacortisde los cítricos 135 Cristularielladepraedans 504 Cristulariellamoricola 504 Cristulariellapyramidalis 504 Cronartium asclepiadaceum 536 Cronartium coleosporioides 540 Cronartium comandrae 540 Cronartium comptoniae 540 Cronartium flaccidum 536 Cronartium flaccidum f.sp. gentianae 537 Cronartium flaccidum f.sp. ruelliae 537 Cronartium flaccidum f.sp. typica 537 Cronartium fusiforme 540 Cronartium himalayense 540 Cronartium kamtschaticum 540 Cronartium quercuum 499, 540, 562 Cronartium ribicola 538 Crumenulaabietina 509
Crumenula sororia 507 Crumenulopsis sororia 507 Cryphonectria parasitica 254, 360 Cryptodiaporthe Castanea 367 Cryptodiaporthe populea 367 Cryptodiaporthe salicella 367 Cryptodiaporthe salicina 367 Cryptomyces maximus 486 Cryptosporella umbrina 371 Cryptosporella viticola 363 Cryptosporiopsiscurvispora 513 Cryptostroma corticale 461 4 de la remolacha, virus 26 Cucumber green mottlemosaictobamovirus 80 Cucumber green mottle mosaic virus 80 Cucumber leaf spot virus 94 Cucumber mosaic cucumovirus 33 Cucumber mosaic virus 33, 62, 121, 122, 144 103, 121 Cucumber necrosisvirus Cucumber palefruit viroid 81 Cucumbertoadskin rhabdovirus 107 Cucumber toadskin virus 107 Cucumbervirus 80 Cucumber ring mosaicvirus 98 Cucurbitaria piceae 428 Cumminsiella mirabilissima 540 Curtobacterium flaccumfaciens pv. betae 216 Curtobacterium flaccumfaciens pv. flaccumfaciens 216 Curtobacterium flaccumfaciens pv. oortii 216 Curvularialunata 437 Curvularia trifolii fsp. gladioli 437 Cycloconium oleaginum 440 Cycloneusma minus 486 Cylindrocarpon cylindroides var. cylindroides 33 1 Cylindrocarponcylindroides var.tenue 331 Cylindrocarpon destructans 331 Cylindrocarpon heteronemum 325 Cylindrocarponianthothele 331 Cylindrocarpon mali 325 Cylindrocarponradicicola 33 1 Cylindrocarpon willkommii 332 Cylindrocladiumfloridanum 332 Cylindrocladiumpithecolobii 332 Cylindrocladium scoparium 332 Cylindrosporiumconcentricurn S17 Cylindrosporium pad¡ 505 Cymadothea trifolii 413 Cymbidiumblack streak S6 Cymbidiummosaic potexvirus 56 Cymbidium mosaic virus 56 Cymbidiumringspot tombusvirus 110 Cymbidium ringspot virus 110 Cytophaga johnsonae 223
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Indice Cytosporachrysosperma 369 Cytosporacincta 368 Cytospora leucostoma 368 Cytosporapersonata 369 Cytospora rubescens 368 Cytosporaschulzeri 369 Cytosporina lata 390 Dahlia mosaiccaulimovirus 97 Dahlia mosaic v i r u s 97 Dandelion yellow mosaic disease 139 Dasheenmosaicpotyvirus 62 Dasheen mosaic virus 62 Dasyscypha willkommii 5 11 Decaimientodelciruelo 36 Decaimiento del peral, MLO del 153 Decaimientodeltrébol 164 Decaimiento amarillo de la lavanda, MLO del 152 Decaimientoasintomáticodelframbueso 118 Decaimiento rápido de los cítricos, virus del 31 Degeneracióndelframbueso 126 Degeneración de larosa 136 Degeneración del trébol, MLO de la 158 Degeneración de la zarza frambuesa, virus de la 118 Dematophoranecatrix 382 Dendrophoma obscurans 366 Dendryphion penicillatum 416 Depresiones de la madera del naranjo amargo 135 Depresiones de la madera del pomelo 32 Depresiones de la madera de los Prunus 48 Depresiones de la madera de la vid 134, 136 Deuterophomatracheiphila 449 Diaporthe cinerescens 366 Diaporthe citri 361 Diaportheconorum 362 Diaporthe eres 362 Diaporthehelianthi 362 Diaporthe leipheimia 366 Diaporthe medusacea 362 Diaportheperniciosa 362 Diaporthe phaseolorum 366 Diaporthe phaseolorum var. caulivora 366 Diaporthe phaseolorum var. sojae 366 Diaporthe tabeola 366 Diaportheumbrina 371 Diaporthe vexans 366 Diaporthe woodii 366 Dibotryonmorbosum 442 Dibujo de anillos en mosaico del peral 28 Didymascella thujina 484 Didymascella tsugae 484 Didymella applanata 398, 424 Didymella bryoniae 398
Didymella exitialis 400, 402,403 Didymella ligulicola 399, 455 Didymella lycopersici 399 Didymella melonis 398 Didymella pinodes 400 Didymosphaeria arachidicola 448 Digitosporium piniphilum 507 Dilophosporaalopecuri 428 Diplocarpon earlianum 508 Diplocarpon rosae 507, 544 Diplocladium cylindrosporum 332 Diplodia macrospora 460 Diplodia maydis 460 Diplodia natalensis 390 Diplodia pinea 460 Diplodina castaneae 367 Diplodina lycopersici 399 Diplodina passerinii 367 Discella carbonacea 367 Discella Castanea 367 Discella salicis 367 Discosphaerina fulvida 447 Discosporium populeum 367 Discostroma corticola 390 Discula betulina 369 Discula platani 369 Disculaquercina 369 Discula umbrinella 369 2 del espárrago, ilarvirus 37 2 del espárrago,virus 37 2 de la judía, virus 67 2 delpepino,virus 80 Dothichizapopulea 367 Dothiora ribesia 448 Dothiorella gregaria 445 Dothiorella ulmi460 Dothistroma septosporavar. septospora 414 Drechsleraandersenii 434 Drechslera avenae 429 Drechslera bromi 434 Drechsleracatenaria 434, 435 Drechsleracynodontis 435 Drechsleradactylidis 434 Drechsleradictyoides 434,435 Drechsleradictyoides f.sp. dictyoides 435 Drechsleradictyoides f.sp. perennis 435 Drechsleraerythrospila 434 Drechslera festucae 434 Drechslera fugax 434 Drechsleragraminea 430 Drechslerairidis 436 Drechslera maydis 435 Drechslera nobleae 434 Drechslera oryzae 436
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60 1
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Indice
Drechslera phlei 434 Drechslera poae 434,435 Drechslerarostrata 435 Drechslerasiccans 434,435 Drechslerasorokiniana 434,436 Drechslerateres 431 Drechslera tritici-repentis 434 Drechsleraturcica 437 Drechslera victoriae 436 Drechslera zeicola 435 Drepanopeziza populi-albae 509 Drepanopeziza populorum 509 Drepanopeziza punctiformis 206, 508, 509 Drepanopeziza ribis 508 Drepanopeziza ribis f.sp. grossulariae 508 Drepanopeziza ribis f.sp. nigri 508 Drepanopeziza ribis fsp. rubri 508 Drepanopeziza s a k i s 509 Drepanopeziza sphaeroides 509 Drepanopeziza triandrae 509 Dumontinia tuberosa 504
E 36 delmanzano, virus 121 Eggplant little leaf MLO 151 Eggplantmosaic tymovirus 113 Eggplant mosaic virus 113 Eggplantmottleddwarfrhabdovirus 106 Eggplant mottled dwarfvirus 106 Elmmosaic virus 52 Elm mottleilarvirus 41 Elm mottle virus 41 Elm phloem necrosis MLO 158 Elsinoe ampelina 443 Elsinoe australis 443 Elsinoe fawcettii 443 Elsinoe pyri 444 Elsinoe rosarum 444 Elsinoe veneta 444 Enanismo de la alfalfa 163 Enanismo del cacahuete, cucumovirus del 33 Enanismo del cacahuete, virus del 33 Enanismo del ciruelo, ilarvirusdel 37 Enanismo del ciruelo, virus del 37, 50 Enanismo del crisantemo, viroide del 80 Enanismo del lúpulo, viroide del 81 Enanismodelmaíz, MLO del 148 Enanismo de malus platycarpa 137 Enanismo del mandarino satsuma, nepovirus del 51 Enanismo del mandarino satsuma, virus del 51 Enanismo del melocotonero, virusdel 37 Enanismo delmembrillero 29 Enanismodel rosal 136 Enanismo del Rubus,MLO del 155
Enanismo del tabaco, virus del 117 Enanismo del trébol, MLO del 158 Enanismodel trigo,geminivirusdel 100 Enanismo del trigo, virus del 100 Enanismo amarillo del arroz, MLO del 152 Enanismo amarillo de la cebada, luteovirus del 44 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Enanismo amarillo de la cebolla, potyvirus del 60 Enanismo amarillo de la cebolla, virus del 22, 60 Enanismo amarillo de los cereales, virus del 44 Enanismo amarillo del melón, virus del 66 Enanismo amarillo de la patata, rhabdovirus del 106 Enanismo amarillo de la patata, virus del 106 Enanismo amarillo de la remolacha, closteovirus del 27 Enanismo amarillo de la remolacha, virus del 27 Enanismo amarillo del sorgo, MLO del 152 Enanismo azulado de la avena, virus del 117 Enanismo esterilizante de la avena, reovirus del 104 Enanismo esterilizante de la avena, virus del 104 Enanismo irregular del arroz, reovirus del 104 Enanismo irregular del arroz, virus del 104 Enanismomoteadode la berenjena, rhabdovirus del 106 Enanismo moteado de la berenjena, virus del 106 Enanismo moteado de la zanahoria 47,126 Enanismo de primavera del rosal 136 Enanismo ramificado del frambueso, virus del 118 Enanismo ramificado delframbueso 126 Enanismo ramificado del maíz, MLO del 152 Enanismoramificadodeltomate,tombusvirus del 110 Enanismo ramificado del tomate, virus del 110 Enanismorizado del frambueso 137 Enanismo rugoso del maíz,reovirusdel 104 Enanismo rugoso del maiz, virus del 104 Enanismo verde pálido de la avena, MLO del 152 Endoconidiophora fimbriata 357 Endoconidiumtemulentum 496 Endocronartiumharknessii 540 Endocronartium pini 539 Endothia parasitica 360 Enfermedad del ahijado de los cereales, reovirus de la 104 Enfermedad del ahijadode los cereales, virus de la 104 Enfermedad de AJinashika de la vid 119 Enfermedad de Augusta del tulipán 103 Enfermedad de las escobas de brujas del alerce, RLO de la 164 Enfermedad de Fiji de la caña de azúcar, reovirus de la 104
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Indice Enfermedad de Fiji de la caña de azúcar, virus de la 104 Enfermedad de la hoja falciforme del olivo 140 Enfermedad Lisser del jacinto, MLO de la 152 Enfermedad Moli&redel cerezo, MLO de la 155 Enfermedad de Pfeffinger del cerezo 48 Enfermedad de Pierce de la vid 163 Enfermedad de Pierce de la vid, bacteria de la 163 Enfermedad de Pierce de la vid, RLO de la 163 Enfermedad X del melocotonero, MLO de la 152 Enrollado del cerezo, nepovirus del 52 Enrollado del cerezo, virus del 36, 52, 121 Enrollado del guisante,virusdel 46 Enrollado del guisante,virusdel 62 Enrollado de la judía, luteovirus del 46 Enrollado de la judía, virus del 46 Enrollado de la patata, luteovirus del 46 Enrollado de la patata, virus del 46 Enrollado de la vid 119 Enrollado cloróticodel albaricoquero, MLO del 155 Entrenudocorto infeccioso de la vid, nepovirus del 52 Entrenudo corto infeccioso de la vid, virus del 52 Entyloma calendulae 523 Entyloma calendulae f. calendulae 523 Entyloma calendulae f. dahliae 523 Entylomadactylidis523 Entylomafuscum523 Entyloma oryzae 523 Epichloe typhina 320 Epicoccum purpurascens 410 Epinastia y decaimiento del manzano Spy 138 Epinastia verde oscuro del manzano, virus de la 121 Erwinia amylovora 186, 193, 224 Erwinia cancerogena 226 Erwinia carotovora 172, 175, 224 Erwinia carotovora pv. atroseptica 226 Erwinia carotovora pv. carotovora 228 Erwinia carotovora ssp. atroseptica 226, 227, 322, 454 Erwinia carotovora ssp. carotovora 227, 228 Erwinia chrysanthemi 175, 224, 227, 229, 230 Erwinia chrysanthemi pv. chrysanthemi 230 Erwinia chrysanthemi pv. dianthicola 171, 230 Erwinia chrysanthemi pv.dieffenbachiae231 Erwinia chrysanthemi pv.zeae231 Erwinia herbicola 192, 224, 231 Erwinia rhapontici 231 Erwinia salicis 224, 231 Erwinia stewartii 224, 232 Erwinia tracheiphila 224, 232 Erwiniavitivora 192 Erysimum latenttymovirus 112
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Erysimum latent virus 112 Erysiphe beate360, 409, 415 Erysiphe cichoracearum 292, 298, 310, 314 Erysiphe communis 300 Erysiphe cruciferarum 300 Erysiphe graminis 292, 302, 385, 548 Erysiphe graminis f.sp.avenae302 Erysiphe graminis f.sp. hordei 302 Erysiphe graminis f.sp. secalis 302 Erysiphe graminis f.sp. tritici 302, 556 Erysiphe heraclei 304 Erysiphe martii 301 Erysiphe pis¡ 292, 301 Erysiphe pisif.sp.medicaginis-sativae301 Erysiphe pisif.sp.pisi 301 Erysiphe pis¡f.sp. viciae-sativae301 Erysiphe polygoni300 Erysiphe polyphaga 299 Erysiphe ranunculi 304 Erysiphe trifolii 301 Erysiphe umbelliferarum 304 Escobas de brujas del alerce, RLO de las 164 Escobas de brujas de la alfalfa, MLO de las 151 Escobas de brujasdel altramuz 151 Escobas de brujas del fresal, MLO de las 152 Escobas de brujas del jazmín, MLO de las 152 Escobas de brujas de la madreselva, MLO delas 152 Escobas de brujas del manzano, MLO de las 159 Escobas de brujas de la patata, MLO de las 151 Escobas de brujas del trébol, MLO de las 158 Escobas de brujas de los Vaccinium, MLO de las 152 Estriado del clavel,virus del 30 Estriado del dactilo, potyvirus del 60 Estriado del dactilo, virusdel 60, 109 Estriado del guisante, carlavirusdel 22 Estriado del guisante, virus del 22 Estriadodel rosal 136 Estriado del tabaco, ilarvirusdel 39 Estriado del tabaco, virus del 39 Estriado del tomate 57 , del 60 Estriado amarillo del ~ o virus Estriado clorótico deltrigo,virusdel 107 Estriado negro del Cymbidium, virus del 56 Estriado punteado de la patata 77 Euonymusinfectiousvariegationdisease144 Eupenicillium crustaceum 297 Eutypaarmeniacae 390 Eutypa lata 354, 390 Excrecencias de la alfalfa, rhabdovirus de las 107 Excrecencias de la alfalfa, virus de las 107 Excrecencias delLolium, reovirus de las 105 Excrecencias del Lolium, virus de las 105 Excrecenciasde la vid137
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Indice
Excrecencias y mosaico del guisante, penamovirus de las 103 Excrecencias y mosaico del guisante, virus de las 103 Excrecencias de las venas de los cítricos 137 Exoascusdeformans 292 Exobasidiumjaponicum 569 Exobasidium vaccinii var. japonicum 568 Exobasidium vaccinii var. vaccinii 568 Exocortis de los cítricos, viroide de la 81 Exserohilum rostrarum 435 Exserohilum turcicum 437 Fallo de las yemas del almendro 36 Falsa ancuba de la patata 50 Falso amarilleo de la remolacha, closterovirus del 27 Falso amarilleo de la remolacha, virus del 27 Falsa roseta de la avena 152 Falsa virueladelciruelo 28 Festuca mottle virus 124 Fig mosaic disease 139 Filodia del girasol 151 Filodia de la lechuga 151 Filodia del trébol, MLO de la 157 Fistulina hepatica 586 Flavescence dor6e de la vid, MLO de la 155, 163 Flavobacterium pectinovorum 223 Flax virescence 151 Fomesabietis 581 Fomesannosus 582 Fomes fomentarius 582, 585 Fomesfraxineus 585 Fomes igniarius 579 Fomes marginatus 585 Fomes pini 580 Fomes pinicola 585 Fomespomaceus 580 Fomesrobustus 581 Fomitopsis cytisina 585 Fomitopsis pinicola 585 Forsythia yellow net 55 Freesia mosaic potyvirus 62 Freesia mosaic virus 62 Fruto pálido del pepino, viroide del 81 Frutos atrofiadosdelmanzano 158 Frutos atrofiados del manzano, MLO de los 158 Frutoslaxosdelframbueso 49, 118 Frutos óseos delperal 137 Fulvia fulva 411 Fusariumacuminatum 324 Fusarium arthrosporioides 322 Fusariumavenaceum 321 Fusarium coeruleum 322, 327 Fusarium culmorum 321, 333, 337, 385, 436
Fusariumequiseti 324 Fusarium eumartii 327 Fusarium flocciferum 324 Fusarium fujikuroi 322 Fusarium graminearum 320 Fusarium graminum 320 Fusariumheterosporum 324 Fusarium javanicum 327 Fusarium javanicum var. radicicola 327 Fusariumlateritium 323 Fusarium lateritium f.sp. cerealis 323 Fusariumlateritium f.sp. mori 323 Fusariumlateritiumf.sp. pini 323 Fusarium moniliforme 322, 337, 459 Fusarium nivale 384 Fusarium oxysporum 334, 428 Fusarium oxysporum f s p . albedinis 336 Fusarium oxysporum f.sp. apii 336 Fusarium oxysporum f.sp. asparagi 334, 337 Fusarium oxysporum f.sp. betae 336 Fusarium oxysporum f.sp. callistephi 336 Fusarium oxysporum fsp. cepae 338 Fusarium oxysporum f.sp. chrysanthemi 336 Fusarium oxysporum f.sp. ciceri 336 Fusarium oxysporum f.sp. conglutinans 338 Fusarium oxysporum fsp. cucumerinum 336 Fusarium oxysporum f s p . cyclaminis 336 Fusarium oxysporum f.sp. dianthi 339, 346 Fusarium oxysporum f s p . fabae 336 Fusarium oxysporum f.sp. fragariae 336 Fusarium oxysporum f s p . gladioli 340 Fusarium oxysporum f.sp. lilii 336 Fusarium oxysporum f.sp. lini 340 Fusarium oxysporum f.sp. lupini 336 Fusarium oxysporum fsp. lycopersici 341 Fusarium oxysporum f.sp. medicaginis 218, 336 Fusarium oxysporum f.sp. melonis 342 Fusarium oxysporum f.sp. narcissi 343 Fusarium oxysporum f.sp. niveum 344 Fusarium oxysporum f.sp. phaseoli 336 Fusarium oxysporum f.sp. pisi 344 Fusarium oxysporum f.sp. radicis-lycopersici 298, 336
Fusarium oxysporum f.sp. raphani 336 Fusarium oxysporum f.sp. trifolii 336 Fusarium oxysporum f.sp. tuberosi 336 Fusarium oxysporum fsp. tulipae 345 Fusarium oxysporum f.sp. vasinfectum 345 Fusarium oxysporumvar. redolens 346 Fusarium poae 324 Fusariumproliferatum 323 Fusarium radicicola 327 Fusarium redolens 346 Fusarium reticulatum 324
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605
Indice Fusariumsacchari var. sacchari 323
Fusariumsaccharivar. subglutinans 323 Fusarium sambucinum 324 Fusarium semitectum 324
Fusarium solani 327 Fusarium solani f. eumartii 327 cucurbitae 328, 330 fabae 328 phaseoli 328 phi 328, 344
Fusarium Fusarium Fusarium Fusarium
solani f.sp solani f.sp solani f.sp solani f.sp
Fusarium Fusarium Fusarium Fusarium
solani var. coeruleum 327 solani var. eumartii 327 solani var. martii 327 solani var.striatum 327
Fusarium sporotrichioides 324
Fusarium subglutinans 323 Fusariumsulphureum 322 Fusariumtabacinum 386 Fusariumtricinctum 324 Fusarium verticillioides 323 Fusicladiumcarpophilum 439 Fusicladium cerasi 439 Fusicladium dentriticum 437 Fusicladium pyracanthae 442 Fusicladium pyrorum 439 Fusicladiumsaliciperdum 440 367
Fusicoccum quercus 366
Fusicoccum viticolum 363 Gaeumannomyces graminis 371 Gaeumannomyces graminis var. avenae 371 Gaeumannomyces graminis var. graminis 371 Gaeumannomyces graminis var. tritici 371 Ganodermaadspersum 578 Ganodermaapplanatum 578 Ganoderma lucidum 578 Ganoderma pfeifFeri578 Ganoderma resinaceum 578
Garliclatentcarlavirus
Gibberellasubglutinans
323
Gibberellatricincta 324 Gibberella zeae 319, 320, 321, 323, 334, 436, 460 Gibellina cerealis 382 Gladiolus grassiness MLO 152
Gladiolusmosaicvirus Gladiolusvirescense
Fusicoccum amygdali 367
Fusicoccumcastaneum
Gibberella baccata f.sp. pini 323 Gibberella baccata var. moricola 323 Gibberella cyanea 324 Gibberella cyanogena 322, 329 Gibberella fujikuroi 322 Gibberella fujikuroi var. fujikuroi 322 Gibberella fujikuroi var. subglutinans 323 Gibberella gordonii 324 Gibberella heterochroma 324 Gibberella intricans 324 Gibberella moniliformis 323 Gibberella pulicaris 324
22
67 152 Gloeodes pomigena 438, 458 Gloeosporidiella ribis 508 Gloeosporidiurn tiliae 369 Gloeosporiumalbum 5 13 Gloeosporiumamygdalinum 374 Gloeosporiumbetulinum 369 Gloeosporiurncyclaminis 374 Gloeosporiumfructigenum 373 Gloeosporiumlimetticolum 374 Gloeosporiumnervisequum 369 Gloeosporiumolivarum 374 Gloeosporium perennans 5 13 Gloeosporium umbrinellum 369 Gloeotinia granigena
4%
Gloeotinia temulenta 496 Glomerella cingulata 373, 376, 378, 379, 458 Glomerella glycines379 Glomerella gossypii 379 Glomerella graminicola 380
Glomerella miyabeana 375 Glomerella tucumanensis 380 Gnomonia comari 370
Gnomonia errabunda 369 Gnomoniaerythrostoma 370 Gnomoniafragariae 370
Garliclatent virus 22
Garlic mosaic virus60 Garlic yellow streak virus 60 Gemmamyces piceae 428 Geotrichum candidum 292, 295 Geotrichum candidum var. candidum 292 Geotrichum candidum var. citri-aurantii 292
Gerlachia nivalis 384 Gerlachia oryzae 386 Giallume delarroz 152
Gnomonia leptostyla 370
Gnomonia quercina 370 Gnomonia rubi 371
Gnomonia tiliae 370 Gnornonia veneta 370 Golden elderberry virus 52 Gooseberry vein-banding disease 132
Gibberella acuminata 324 Gibberella avenacea 321, 424 Gibberella baccata f.sp. cerealis 323
Grabado del tabaco, potyvirus del 61 Grabado del tabaco, virus del 61 Grabado del tomate, virus del 61
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606
Indice
Grabado amarillo de la remolacha, virus del 26 Grapefruit stem pitting 32 Grapevine Ajinashikadisease 119 Grapevine boisnoir 120 Grapevine Bulgarian latent nepovirus 54 Grapevine Bulgarian latent virus 54 Grapevinechrome mosaic(Hungarian) 50 Grapevineclosteovirus A 26 Grapevineclosteovirus B 26 Grapevine corky bark disease 134 Grapevine enation disease 137 Grapevine fanleaf nepovirus 52 Grapevine fanleaf virus 52 Grapevine flavescence doré MLO 155 Grapevine infectious necrosis RLO 164 Grapevine leafroll disease 119 Grapevine legnoriccio 134, 136 Grapevinenervuresjaunes 120 Grapevine Pierce’s disease bacterium 163 Grapevine Pierce’s disease RLO 163 Grapevine stem pitting disease 136 Grapevine vein banding 52 Grapevine virus A 26 Grapevine virus B 26 Grapevine yellow mosaic 52 Grapevine yellow speckle 53 Grapevine yellow vein 49 Grapevine yellows RLO 163 Graphiola phoenicis 523 Graphiumroboris 357 Graphium ulmi 355 Greeneria uvicola 371 Gremmeniella abietina 509 Grietaestrelladadelmanzano 142 Grifola frondosa 586 Griphosphaeria corticola 390 Grovesinia pyramidalis 504 Guignardia aesculi 447 Guignardia baccae 363, 428, 447 Guignardia bidwellii 443, 445 Guignardiacitricarpa 447 Guignardiafulvida 447 Guignardialaricina 447 Gymnoconia-nitens 535 Gymnosporangium asiaticum 540 Gymnosporangium clavariiforme 540 Gymnosporangium clavipes 540 Gymnosporangium confusum 540 Gymnosporangium cornutum 540 Gymnosporangium fuscum 540 Gymnosporangium globosum 540 Gymnosporangium juniper¡ 540 Gymnosporangium juniperi-virginianae 540 Gymnosporangium sabinae 540
Gymnosporangium shiraianum 540 Gymnosporangium tremelloides 540 Gymnosporangium yamadae 540 Hamaspora longissima 541 Hapalosphaeria deformans 459 Hazel maculaturalineare MLO 152 Helicobasidium brebissonii 569 Helicobasidium purpureum 569 Helminthosporium allii 462 Helminthosporium solani 461 Hendersonia acicola 459, 483 Heracleumlatent closterovirus 27 Heracleum latent virus 27 Heracleumvirus 6 28 Herpotrichia coulteri 427 Herpotrichia iuniwri 427 Herpotrichia nigra 427 Herpotrichiaparasitica 427 Heterobasidion annosum 5 12, 582 Heteropatella antirrhini 511 Heteropatella valtellinensis 511 Heterosporium ailii-cepae 41 1 Heterosporium echinulatum 410 Hoja arrugada de los cítricos, virus de la 32 Hoja áspera del cerezo, nepovirus de la 54 Hoja áspera del cerezo, virus de la 54 Hoja caída estriada de la patata 77 Hoja de encaje del cerezo 35 Hoja fruncida del manzano 138 Hoja de helecho del tomate 33 Hoja en maza del trébol, RLO de la 164 Hoja partida del cerezo 35 Hoja pequeña de la berenjena, MLO de la 151 Hoja pequeña de los cítricos 162 Hojapequeñadel rosal 136 Hoja roja de la zanahoria, luteovirus de la 47 Hoja roja de la zanahoria, virus de la 47, 126 Hojaretorcida del cerezo 144 Hoja de roble del ciruelo 36 Hoja de sauce delmelocotonero 36 125 Holcustransitory mottlevirus Honeysuckle witches broom MLO 152 Hop American latent carlavirus 21 Hop American latent virus 21 Hop bare-bine 55 Hoplatent carlavirus 22 Hoplatent virus 22 Hop mosaiccarlavirus 24 Hop mosaic virus 24 Hop necroticcrinklemosaic 151 S5 Hop nettleheadvirus Hop stunt viroid 81 Hop virus A 40
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Indice Hop virus C 41 Horseradish mosaicvirus 64 Hyacinth Lisser disease MLO 152 Hydrangea Ringspot potexvirus 56 Hydrangearingspotvirus 56 Hydrangea virescence MLO 152 Hymenella cerealis 349 Hypodermella conjuncta 484 Hypodermella nervisequa 484 Hypodermella sulcigena 483 Hypoxylondeustum 384 Hypoxylon mammatum 384 Hypoxylon mediterraneum 384 Hypoxylonpruinatum 384 Hypoxylon rubiginosum 384 Hypoxylon serpens 384 Hysterographiumfraxini 398 Impietratura de los cítricos 139 Incompatibilidad y decaimiento del albaricoquero 29 Inonotus dryadeus 581 Inonotus hispidus 582 Inonotus obliquus 582 Inonotus weirii 582 Invaginacionesciegas de los cítricos 133 Iris mild mosaicpotyvirus 69 Iris mild mosaic virus 69 Iris severe mosaicpotyvirus 72 Iris severe mosaic virus 72 Isariopsisgriseola 463 Itersonilia pastinacae 523 Itersoniliaperplexans 523 Jasmine witches broom MLO
152
Kabatiella caulivora 447 Kabatiella lini 447 Kabatiella zeae 448 Kabatinajuniperi 459 Kabatina thujae 459 Keithiathujina 484 Khuskia oryzae 390 Kloeckera apiculata 292 Kuehneola uredinis 544 Kunkelianitens 535 Lachnellula willkommii 369, 511 Laetiporussulphureus 585 Laetisaria fuciformis 574 Lagena radicicola 237, 238 Lagenocystis radicicola 238 Lamium mild mosaic 122 Larch witches broom RLO 164
607
Lasiodoplodia theobromae 390 Latentedel Bo, carlavirus 22 Latente del ajo, virus 22 Latente del álamo, virus 23 Latente de la alcachofa, potyvirus 61 Latente de la alcachofa, virus 61 Latente del apio,virus 120 Latentedelchalote, carlavirus 22 Latente del chalote, virus 22 Latente delclavel, carlavirus 22 Latente del clavel, virus 22 Latente del Erysimum, tymovirus 112 Latente del Erysimum,virus 112 Latentedelespárrago, virus 37 Latente del frambueso negro,ilarvirus 40 Latente del frambueso negro, virus 40 Latente del Heracleum,closterovirus 27 Latente del Heracleum,virus 27 Latentedel lúpulo, carlavirus 22 Latente del lúpulo, virus 22 Latente del manzano tipo2 121 Latente delnarciso, carlavirus 22 Latente del narciso, virus 22 Latente A de la fresa, virus 105 Latente B de la fresa, virus 105 Latente búlgaro de la vid, nepovirus 54 Latente búlgaro de la vid, virus 54 Latente C de la fresa, virus 105 Latente 2 delolivo, virus 121 Latente italiano de la alcachofa, nepovirus 55 Latente italiano de la alcachofa, virus 55 Latente 1 delolivo, virus 121 Lavender yellow decline MLO 152 Leek yellow stripe potyvirus 73 Leek yellow stripe virus 73 Lepteutypa cupressi 389 Leptodothiorella aesculicola 447 Leptoporusadustus 586 Leptosphaeria avenaria 42 1, 422 Leptosphaeriaavenaria f.sp. avenaria 422 Leptosphaeriaavenaria f.sp. triticea 423 Leptosphaeria coniothyrium 423 Leptosphaeria libanotis 427 Leptosphaeria lindquistii 427 Leptosphaeria maculans 419, 425 Leptosphaerianodorum 421, 422, 457 Leptosphaeria oryzaecola 423 Leptosphaeriapratensis 427 Leptosphaeria salvinii 382 Leptosphaerulina briosiana 413 Leptosphaerulina trifolii 413 Leptostromaaustriacum 481 Leptostroma pinastri 483 Leptostroma rostrupii 481
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608
Indice
Leptothyrium pomi 449 Leptotrochila medicaginis 516 Lettuce big-vein virus 128 Lettuce mosaic potyvirus 62 Lettuce mosaic virus 62 Lettuce phyllody 151 Lettuce ringspot 50 Leucostomacincta 368 Leucostomacurreyi 369 Leucostoma niveum 369 Leucostoma persoonii 368 Leveillula hurica 304 Libertella blepharis 390 Libertina effusa 370 Lidophiagraminis 428 Lilac chlorotic leaf spot closteovirus 28 Lilac chlorotic leaf spot virus 28 Lilac ringmottleilarvirus 41 Lilac ring mottle virus 41 Lilacwhite mosaicvirus 41 Lily curlstripevirus 22 Lily mottle virus 74 Lily symptomlesscarlavirus 22 Lily symptomless virus 22 Limonomyces roseipellis 547 Lineas blancas del maíz, virus de las 121 Líneas pardas del manzano, virus de las I21 Lirula macrospora 484 Lirula nervisequia 484 Longanberry degenerationvirus 118 Lolium enationreovirus 105 Ldium enationvirus 105 Lophodermella conjuncta 484 Lophodermella sulcigena 459, 483 Lophodermium conigenum 484 Lophodermium juniperinum 484 Lophodermiummacrosporum 484 Lophodermium piceae 484 Lophodermium pinastri 481, 483 Lophodermium pini-excelsae 484 Lophodermium seditiosum 481, 482,483 Lucerneenationrhabdovirus 107 Lucerneenationvirus 107 Lucerne mosaicvirus 101 Lucernewitches broom MLO 151 Lupinwitchesbroom 151 M de la patata, carlavirus 23 M de la patata, virus 23 Macrophomazeae 445 Macrophomina phaseolina 348, 459 Macrosporiumsolani 419 Macuiatura lineare del avellano, MLO de la 152 Madera asurcada del manzano, virus de la 121
Madera asurcada delVirginia Crab, virus dela 121 Madera de caucho del manzano 158 Magnaporthe grisea 380 Magnaporthe salvinii 382,575 Maize bushy stunt MLO 152 Maizedwarfmosaicpotyvirus 70 Maize dwarf mosaic virus 70 Maize roughdwarfreovirus 104 Maize roughdwarfvirus 104 Maize streak mosaic geminivirus 99 Maize streak mosaic virus 99 Maize white line mosaic virus 121 Mal azul deltomate 151 Malformación de la espinaca 34 Malus platycarpa dwarf disease 137 Malus platycarpa scaly bark disease 134 Malvavein-clearing potyvirus 59 Malva vein-clearing virus 59 Malvayellowsvirus 42 Mancha foliar del pepino, carmovirus de la 94 Mancha foliar del pepino, virus de la 94 Mancha foliar necrótica del melocotonero 36 Manchadodelframbueso 140 Manchadodelmelocotonero 140 Manchas del haba, comovirus de las 97 Manchas del haba, virus de las 97 Manchas amarillas de la alfalfa 102 Manchas amarillas del apio, luteovirus de las 47 Manchas amarillas del apio, virus de las 47 Manchas amarillas del berro, virus de las 121 Manchas amarillas del frambuesoLloyd George 48 Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 Manchas cloróticasdelframbueso 140 Manchas cloróticas del lilo, closterovirus de las 28 Manchas cloróticas del lilo, virus de las 28 Manchas cloróticas del manzano, closterovirus de las 28 Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28, 36, 138
Manchas cloróticas del membrillero 158 Manchas necróticas del melón, virus de las 121 Manchas zonales del Pelargonium, virus de las 122 Manzana salpicada, viroide de la 83 Marchitez del haba, virus de la 122, 139 Marchitez del rosal 136 Marchitez bronceada de la fresa 158 Marssoniellajuglandis 370 Marssonina brunnea 508 Marssoninacastagnei 509 Marssonina fragariae 508 Marssoninajuglandis 370 Marssoninakriegeriana 509 Marssonina panattoniana 512 Marssonina populi 509
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Indice Marssonina populi-nigrae 509 Marssoninarosae 507 Marssonina salicicola 509 Mastigosporium album 389 Mastigosporium kitzebergense 389 Mastigosporium muticum 389 Mastigosporium rubricosum 389 Melampsoraaecidioides 541 Melampsora allii-fragilis 543 Melampsora allii-populina 542 Melampsora amygdalinae 542, 543 Melampsora capraearum 543 Melampsora epitea 543 Melampsoraeuonymi-capraearum 543 Melampsoraeuphorbiae 543 Melampsora farlowii 542 Melampsora larici-epitea 543 Melampsora larici-pentandrae 543 Melampsora larici-populina 206, 542 Melampsoralarici-tremulae 541 Melampsora lini 542 Melampsora lini var. lini 542 Melampsora lini var.liniperda 542 Melampsora medusae 542 Melampsora pinitorqua 541 Melampsora populnea 541 Melampsora populnea f.sp. laricis 541 Melampsora populnea f.sp. pinitorqua 541 Melampsora populnea f.sp. rostrupii 541 Melampsorarepentis 543 Melampsoraribesii-purpureae 543 Melampsora ribesii-viminalis 543 Melampsora ricini 543 Melampsorarostrupii 541 Melampsora salicis-albae 542 Melampsoratremulae 541 Melampsorella caryophyllacearum 535, 543 Melampsoridium alni 544 Melampsoridium betulinum 544 Melanconis juglandis 371 Melanconis modonia 371 Melanconium fuligineum 371 Melanconiumjuglandinurn 371 Melasmia acerina 486 Melocotonero extraño, RLO del 164 Meloderma desmaziersii 484 Melon necrotic spotvirus 121 Meria laricis 462 Meripilus giganteus 586 Microbotryumviolaceum 532 Microdochium bolleyi 380, 386 Microbochiumtabacinum 386 Micronectriella cucumeris 386 Micronectriella nivalis 384
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Microsphaera alni 305, 306 Microsphaera alphitoides 305, 358 Microsphaera begoniae 305 Microsphaera euonymi-japonici 306 Microsphaeragrossulariae 305 Microsphaera hypophylla 305 Microsphaera lonicerae 306 Microsphaera penicillata 305 Microsphaeraplatani 305 Microsphaera polonica 306 Microsphaerasylvatica 305 Microsphaeraviburni 306 Microstromajuglandis 568 Milesina kriegeriana 544 Miuraeapersica 407 Monilia fructigena 497 Monilia laxa 497 Monilinia baccarum 499 Monilinia fructicola 497, 498 Monilinia fructigena 297,438, 497, 499 Monilinia johnsonii 499 Monilinia laxa 497 Monilinia laxa f.sp. mali 497 Monilinia ledi 499 Monilinia linhartiana 499 Monilinia mespili 499 Monilinia urnula 499 Monilinia vaccinii-corymbosi 499 Monochaetia karstenii 389 Monochaetiaunicornis 389 Monographella albescens 386 Monographella cucumerina 386 Monographella nivalis 334,373, 384, 465 Monostichellasalicis 509 Moria del peral 153 Mosaico del agropyron,virus del 122 Mosaico delagropyron, potyvirus del 122 Mosaico del ajo, virus del 60 Mosaicodel álamo, carlavirus del 23 Mosaico del álamo, virus del 23 Mosaico de la alcachofa 139 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico de la anserina, sobemovirus del 108 Mosaico de la anserina, virus del 108 Mosaicodel apio, potyvirus del 61 Mosaico del apio, virus del 61 Mosaico del arabis, nepovirus del 55 Mosaico del arabis, virus del 55, 53,121,122 Mosaico de la avena, potyvirus del 122 Mosaico de la avena, virus del 122 Mosaico de la avena transmitido por el suelo, virus del 122 Mosaico del ballico,potyvirusdel 61 Mosaico del ballico, virus del 61
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Indice
Mosaico de la berenjena, tymovirus del 113 Mosaico de la berenjena, virus del 113 Mosaico del berro, virus del 64 Mosaico del bromo, bromovirus del 94 Mosaico del bromo, virus del 94 Mosaico de la calabaza, comovirus del 68 Mosaico de la calabaza, virus del 68 Mosaico de la caña de azúcar, virus del 70 Mosaico delcastaño 41 Mosaico del chícharo, comovirus del 98 Mosaico del chícharo, virus del 98 Mosaicodel chícharo transmitido por pulgones, potyvirus del 61 Mosaico del chícharo transmitido por pulgones, virus del 61 Mosaico de la chirivía, potyvirus del 61 Mosaico de la chirivía, virus del 61 Mosaico de la coliflor, caulimovirus del 96 Mosaico de la coliflor, virus del 96 Mosaico de la colocasia, potyvirus del 62 Mosaico de la colocasia, virus del 62 Mosaico del crisantemo, carlavirus del 24 Mosaico del crisantemo, virus del 24 MosaicodelCymbidium, potexvirus del 56 Mosaico del Cymbidium, virus del 56 Mosaico del dactilo, virusdel 60 Mosaico de la dalia, caulimovirus del 97 Mosaico de la dalia, virus del 97 Mosaico de la fresia, potyvirus del 62 Mosaico de la fresia, virus del 62 Mosaico del fresno 122 Mosaico del girasol 122 Mosaico del gladiolo 67 Mosaicodelguisante 67 Mosaico del guisante transmitido por semilla, potyvirus del 62 Mosaico del guisante transmitido por semilla, virus del 62 Mosaico de lahiguera 139 Mosaico de la judía, virus del 69 Mosaico de la lechuga, potyvirus del 62 Mosaico de la lechuga, virus del 62 Mosaico de los lirios barbados, potyvirus del 64 Mosaico de los lirios barbados, virus del 64 Mosaico de los lirios sin barba, virus del 64 Mosaicodellúpulo,carlavirus 24 Mosaico del lúpulo, virus 24 Mosaicodel manzano, ilarvirus del 40 Mosaico del manzano, virus del 36, 40 Mosaico delmelocotonero 140 Mosaico del nabo, potyvirusdel 64 Mosaico del nabo, virus del 64 Mosaicodel narciso, potexvirus del 56 Mosaico del narciso, virus del 56
Mosaicodel olmo, virusdel 52 Mosaico de la orquídea, virus del 56 Mosaicodel pepino, cucumovirusdel 33 Mosaico del pepino, virus del 33, 62, 121, 122, 144 Mosaicodel quenopodio, virusdel 108 Mosaicodelquingombó,tymovirus del 112 Mosaico del quingombó, virus del 112 Mosaicodel rábano, comovirusdel 98 Mosaico del rábano, virus del 98 Mosaico del rábano picante, virus del 64 Mosaico de la remolacha, potyvirus del 65 Mosaico de la remolacha, virus del 65 Mosaico de la Robinia, virus del 33 Mosaico de la rosa, virus del 36 Mosaico de la rosa, virus del 40 Mosaico de la sandía, potyvirus del 65 Mosaico de la sandía, virus 1 del 60 Mosaico de la sandía, virus 2 del 65 Mosaico de la soja, potyvirus del 66 Mosaico de la soja, virus del 66 Mosaicodel tabaco, tobamovirusdel 78 Mosaico del tabaco, virus del 78 Mosaico del tomate, virus del 79 Mosaico del trébol blanco, nepovirus del 84 Mosaico del trébol blanco, virus del 84 Mosaico del trigo transmitido por elsuelo, furovirus del 123 Mosaico del trigotransmitido por el suelo, virus del 123, 127 Mosaico del tulipán,virus del 73 Mosaico de la zanahoria, potyvirus del 66 Mosaico de la zanahoria, virus del 66 Mosaico amarillo del calabacín, potyvirus del 66 Mosaico amarillo del calabacín, virus del 66 Mosaico amarillo de la cebada, potyvirus del 123 Mosaico amarillo de la cebada, virus del 123 Mosaico amarillo del diente de león 139 Mosaico amarillo de la judía, potyvirus del 67 Mosaico amarillo de la judía, virus del 59, 67, 139 Mosaicoamarillo del melocotonero 140 Mosaicoamarillodel nabo, tymovirus del 113 Mosaico amarillo del nabo, virus del 113 Mosaico amarillo del nogal, virus del 52 Mosaico amarillo del olivo 139 Mosaico amarillo del trébol, potexvirus del 56 Mosaico amarillo del trébol, virus del 56 Mosaicoamarillodeltrigo,virusdel 125 Mosaicoamarillo de la vid 52 Mosaico amarillo de yemas del melocotonero 48 Mosaico americano del melocotonero 140 Mosaico americano estriado del trigo, rhabdovirus del 107 Mosaico americano estriado del trigo, virus del 107 .Mosaico en anillosdelperal 28
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Indice Mosaico arabesco delguindo 36 Mosaico arrosetado del nabo, sobemovirus del 108 Mosaico arrosetado del nabo, virus del 108 Mosaico arrugado necrótico del Iú~ulo 151 Mosaico asteroideo de la petunia, tombusvirus del 111 Mosaico asteroideo de la petunia, virus del 111 Mosaico atenuado del dactilo, virus del 109, 124 Mosaico atenuado del haba, virus del 125 Mosaico atenuado delLamium,virusdel 122 Mosaico atenuado del lirio, potyvirus del 69 Mosaico atenuado del lirio, virus del 69 Mosaico atenuado del narciso, virus del 56 Mosaico atenuado de la patata 59 Mosaico atenuado de la patata, virus del 57 Mosaico aucuba de la patata, potexvirus del 56 Mosaico aucuba de la patata, virus del 56 Mosaico bandeado de las venas del frambueso 126 Mosaico blanco del lilo, virus del 41 Mosaico clorótico del grosellero 49 Mosaico común de la judía, potyvirus del 69 Mosaico común de la judía, virus del 59, 69 Mosaico común de la patata 59 Mosaico 2 del frambueso 140 Mosaico enanizante del maíz, potyvirus del 70 Mosaico enanizante del maíz, virus del 70 Mosaico estriado de la cebada, hordeivirus del 100 Mosaico estriado de la cebada, virus del 100 Mosaico estriado del maíz, geminivirus del 99 Mosaico estriado del maíz, virus del 99 Mosaico estriado del trigo, potyvirus del 125 Mosaico estriado del trigo, virus del 125 Mosaico estriado amarillo de la cebada, rhabdovirus del 107 Mosaico estriado amarillo de la cebada, virus del 107. Mosaico estriado fusiformedel trigo, potyvirus del 125 Mosaico estriado fusiforme del trigo, virus del 125 Mosaico europeo estriado del trigo, rhabdovirus del 107 Mosaico europeo estriado del trigo, virus del 107 Mosaico grave del chícharo, comovirus del 98 Mosaico grave del chícharo, virus del 98 Mosaico grave del lirio, potyvirus del 72 Mosaico grave del lirio, virus del 72 Mosaico húngaro cromado de la vid, virus del 50 Mosaico latente del melocotonero 140 Mosaico latente italiano de la alcachofa, nepovirus del 55 Mosaico latente italiano de la alcachofa, virus del 55 Mosaico manchado foliar del frambueso 140 Mosaico moteado verde del pepino, tobamovirus del 80
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Mosaico moteado verde del pepino, virus del 80 Mosaico y necrosis del dactilo, virus del 125 Mosaico necrótico del trébol rojo, dianthovirus del 99 Mosaico necrótico del trébol rojo, virus del 99 Mosaico del norte de los cereales, virus del 107 Mosaico rayado de la cebada, hordeivirus del 100 Mosaico rayado de la cebada, virus del 100 Mosaicorugosodel cerezo 35 Mosaico del sur de la judía, sobemovirus del 108 Mosaico del sur de la judía, virus del 108 Mosaicode las venas de laglicinia, potyvirus del 72 Mosaico de las venas de la glicinia, virus del 72 Mosaico de las venas de la patata 59 Mosaicode las venas del trébol rojo, carlavirus del 25 Mosaico de las venas del trébol rojo, virus del 25 Mosaico verdadero del haba, comovirus del 98 Mosaico verdadero del haba, virus del 98 Moteado de la azucena, virus del 74 Moteado del clavel, carmovirus del 95 Moteado del clavel, virus del 95 Moteado del dactilo, sobemovirus del 109 Moteado del dactilo, virus del 109 Moteado del frambueso 140 Moteado de lafresa 141 Moteado del haba, bromovirus del 95 Moteado del haba, virus del 95 Moteado del olmo, ilarvirus del 41 Moteado delolmo, virus del 41 Moteado de la patata 77 Moteado de la patata, virus del 57 Moteado de la violeta, potexvirus del 57 Moteado de la violeta, virus del 57 Moteado de la zanahoria, virus del 47, 126 Moteado amarillo de la achicoria, nepovirus del 56 Moteado amarillo de la achicoria, virus del 56 Moteadoamarillodel cerezo 38 Moteado andino de la patata, comovirus del 99 Moteado andino de la patata, virus del 99 Moteado en anillos del cerezo 38 Moteado en anillos del lilo, ilarvirus del 41 Moteado en anillos del lilo, virus del 41 Moteado arrugado de la alcachofa, tombusvirus del 111 Moteado arrugado de la alcachofa, virus del 111 Moteado clorótico del crisantemo, viroide del 83 Moteado foliar necrótico del cerezo 38 Moteado herrumbroso del cerezo 141 Moteado herrumbroso americano del cerezo 141 Moteado herrumbroso europeo del cerezo 141 Moteado herrumbroso necrótico del cerezo 141 Moteado de hoja y tallo del bromo, virus del 125
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Indice
Moteado oscuro deprimido del melocotonero 36 Moteadorojodel peral 138 Moteado transitorio del holco, virusdel 125 Moteado de la vaina de la judía, comovirus del 99 Moteado de la vaina de la judía, virus del 99 Moteado de las venas del clavel, potyvirus del 72 Moteado de las venas del clavel, virus del 72 Moteado verde en anillos del cerezo 141 Mucor circinelloides 288 Mucor hiemalis 288 Mucor piriformis 287 Mucor racemosus 288 Mucorstrictus 288 Muskmelon yellow stuntvirus 66 Mycocentrospora acerina 470 Mycocentrospora cladosporioides 408 Mycosphaerella allii-cepae 411 Mycosphaerella arachidis 408 Mycosphaerella berkeleyi 408 Mycosphaerella bolleana 406 Mycosphaerella brassicicola 404 Mycosphaerella carinthiaca 408 Mycosphaerella cerasella 407 Mycosphaerella chrysanthemi 400 Mycosphaerella citrullina 398 Mycosphaerella cruenta 406 Mycosphaerella dianthi 410 Mycosphaerella fragariae 409 Mycosphaerella gossypina 407 Mycosphaerella graminicola 402, 422, 457 Mycosphaerella holci 402 Mycosphaerella killiani 41 3 Mycosphaerella larici-leptolepis 402 Mycosphaerella laricina 402 Mycosphaerella ligulicola 399 Mycosphaerella linicola 404 Mycosphaerellalinorum 404 Mycosphaerella macrospora 411 Mycosphaerella maculiformis 402 Mycosphaerella rnelonis 398 Mycosphaerella mori 404 Mycosphaerella pinodes 400, 401, 452 Mycosphaerella pistaciarum 404 Mycosphaerella pistacina 404 Mycosphaerella pomi 402 Mycosphaerella populi 404 Mycosphaerella populorum 404 Mycosphaerella pruni-persicae 407 Mycosphaerella pyri 404 Mycosphaerella rabiei 400 Mycosphaerella recutita 408 Mycosphaerella ribis 404 Mycosphaerella rosicola 407 Mycosphaerella rub¡ 404
Mycosphaerella sentina 404 Mycosphaerella tassiana 402, 410, 421 Mycosphaerella ulmi 404 Mycosphaerella zeae-maydis 402 Mycovelosiella concors 407 Myriosclerotiniaborealis 499 Myrobalan latent ringspotnepovirus 50 Myrobalanlatent ringspot virus 50 Myrothecium roridum 463 Naemacyclus minor 486 Naemacyclus niveus 486 Nakataea sigmoidea 382 Narcissuslatent carlavirus 22 Narcissus latentvirus 22 Narcissus mild mosaicvirus 56 Narcissus mosaic potexvirus 56 Narcissus mosaic virus 56 Narcissus tip necrosis virus 111 Narcissus yellow stripe potyvirus 72 Narcissus yellow stripe virus 72 Necrosis del frambueso negro, virus de la 126 Necrosisde la fresa 142 Necrosis del pepino, virus de la 103, 121 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Necrosis del trébol rojo, virus de la 68 Necrosis del tulipán,virus de la 103 Necrosis apical del narciso, virus de la 111 Necrosis de brote de la judía 68 Necrosis del floema del olmo, MLO de la 158 Necrosis de frutos del guindo 36 Necrosis infecciosa de la vid, RLO de la 164 Necrosis de unión del manzano 49 Necrosis de unión del nogal 52 Necrosis de las venas del tabaco 77 Nectria cinnabarina 330 Nectria coccinea 330, 586 Nectria coccinea var.faginata 331 Nectria ditissima 332 Nectria fuckeliana 331 Nectria galligena 325, 5 13 Nectria haematococca 327 Nectria haematococca var. brevicona 327 Nectria haematococca var. haematococca 327 Nectria ipomoeae 327 Nectria macrospora 331 Nectria mammoidea 331 Nectria mammoidea var. rub¡ 331 Nectria radicicola 331 Nectria ribis 330 Nectria rubi 331 Nematospora coryli 292 Neofabraeaperennans 513 Neovossia indica 527
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Indice
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Nervures jaunes de la vid 120 Nigrospora oryzae 390 Northerncereal mosaicvirus 107
Oscurecimientoprecozdelguisante,tobravirus del 110 Oscurecimiento precoz del guisante, virus del 110 Ovulinia azaleae 499
Oat blue dwarf virus 117 Oat golden stripevirus 127 Oatmosaicpotyvirus 122 Oat mosaic virus 122 Oat pale green dwarf MLO 152 Oat pseudorosette 152 Oat soil-bornemosaicvirus 127 Oat soil-borne stripe virus 127 Oat steriledwarfreovirus 104 Oat sterile dwarf virus 104 Odontoglossum ringspot tobamovirus 78 Odontoglossum ringspot virus 78 Oedocephalumlineatum 582 Oidium arachitis 314 Oidium begoniae var. macrosporum 305 Oidium carthami 314 Oidium chrysanthemi 314 Oidium cyclaminis 314 Oidium erysiphoides 298,309 Oidium hortensiae 306 Oidium lini 314 Oidium ricini 314 Oidium sesami 314 Oidium valerianellae 314 Okra mosaictymovirus 112 Okra mosaic virus 112 Olive latent ringspot virus 50 Olive latent virus 1 121 Olive latent virus 2 121 Olive sickle leaf disease 140 Olive yellow mosaic disease 139 Olpidium brusicae 281 Olpidium cucurbitacearum 282 Olpidium radicale 282 Olpidium trifolii 282 Onion proliferation 151 Onion yellow dwarf potyvirus 60 Onion yellow dwarf virus 60 Oospora citri-aurantii 292 Oospora pustulans 463 Ophiobolus graminis 371 Ophiognomonia pseudoplatani 370 Ophiostoma kubanicum 358 Ophiostoma piceaperdum 357 Ophiostoma roboris 357 Ophiostoma ulmi 355 Orchid fleck rhabdovirus 107 Orchid fleck virus 107 Orchidmosaic 56 Oreja de mulo del melocotonero 36
Palm cadang-cadang viroid 80 Palm lethal yellowing MLO 152 Papaya ringspot potyvirus 60 Papaya ringspot virus 60 Parsnip mosaic potyvirus 61 Parsnip mosaic virus 61 Parsnip yellowfleck virus 127 Passalora graminis 408 Pea early browning tobravirus 110 Pea early browning virus 110 Peaenation mosaicpenamovirus 103 Pea enation mosaic virus 103 Pea leaf roll virus 46 Pea leaf-roll virus 62 Pea mosaicvirus 67 Pea seed-borne mosaicpotyvirus 62 Pea seed-borne mosaic virus 62 Pea streak carlavirus 22 Pea streak virus 22 Peach American mosaic disease 140 Peachblotch 140 140 Peachcalico Peach darksunken mottle 28 Peach latent mosaic disease 140 Peach line pattern 36, 40 Peachmosaic 140 Peach mule’s ear 36 Peachnecroticleafspot 36 Peachnecroticringspot 36 Peach phoney RLO 164 Peach ringspot 36 Peach rosetteMLO 152 Peach stunt virus 37 Peach willow leaf 36 Peach X disease MLO 152 Peach yellow bud mosaic 48 Peach yellow mosaic 140 Peach yellows MLO 152 Peanut stunt cucumovirus 33 Peanut stunt virus 33 Pear blister canker disease 133 Pear decline MLO 153 Pear leaf curl 153 Pear moria 153 Pear red mottle 138 Pear ring mosaicvirus 28 Pear ring pattern mosaic virus 28 Pear stony pit disease 137 Pear vein yellows 137
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Indice
Pelargoniumflowerbreak tobusvirus 112 Pelargonium flower break virus 112 Pelargoniumleafcrinklevirus 112 Pelargoniumleafcurltombusvirus 112 Pelargonium leaf curl virus 112 Pelargonium line pattern virus 117 Pelargoniumring pattern virus 117 Pelargonium ringspot virus 117 Pelargonium zonate spot virus 122 Pellicularia filamentosa 570 Penicillium corymbiferum 297 Penicillium cyclopium 297 Penicillium digitatum 294 Penicillium expansum 296 Penicilliumgladioli 297 Penicillium italicum 256, 2% Penicillium oxalicum 298 Peronospora aestivalis 264 Peronospora anemones 264, 270 Peronospora antirrhini 264 Peronosporaarborescens 264 Peronospora destructor 262 Peronospora dianthi 264 Peronospora dianthicola 264 Peronospora effusa 262 Peronosporafarinosa 262, 406,415 Peronosporafarinosa f.sp. betae 262 Peronosporafarinosa f.sp. spinaciae 262 Peronospora hyoscami 260 Peronospora jaapiana 264 Peronospora lamii 264 Peronosporamanshurica 263 Peronospora nicotianae 260 Peronospora parasitica 194, 258, ,275 Peronospora pisi 264 Peronospora schachtii 262 Peronospora sparsa 264 Peronospora spinaciae 262 Peronosporatabacina 246, 260 Peronosporatrifoliorum 263 Peronosporatrifoliorumf.sp.medicaginissativae 264 Peronospora valerianellae 264 Peronospora viciae 264 Peronospora viciaef.sp.pisi 264 Pesotum ulmi 355 Pestalotia hartigii 389 Pestalotia malorum 389 Pestalotiopsis funerea 389 Pestalotiopsis guepinii 389 Petunia asteroid mosaic tombusvirus 111 Petuniaasteroid mosaic virus 111 Pezicula alba 513 Pezicula corticola 514
Pezicula malicortis 252,374, 513 Phacidiellaconiferarum 514 Phacidielladiscolor 484 Phacidiellapyri 484 Phacidiopycnismalorum 484 Phacidiopycnispseudotsugae 514 Phacidiumabietis 5 15 Phacidium coniferarum 514 Phacidium infestans 515 Phacidiumpini-cembrae 5 15 Phaeocryptopus gaeumannii 442 Phaeocytosporella zeae 460 Phaeocytostroma ambiguum 460 Phaepcytostromasacchari 460 Phaeoisariopsis griseola 463 Phaeolus schweinitzii 578 Phanerochaete fuciformis 574 Phellinus chrysoloma 581 Phellinus hartigii 581 Phellinus igniarius 577, 579, 582 Phellinus pin¡ 580 Phellinus pomaceus 580 Phellinus populicola 579 Phellinus ribis 581 Phellinus robustus 581 Phellinus tremulae 580 Phellinusweirii 582 Phialea temulenta 496 Phialophoraasteris 349 Phialophora cinerescens 349 Phialophoragregata 349 Phialophoraradicicola 371 Phleummottlevirus 125 Phloeosporamaculans 404 Phloeospora ulmi 404 Phloeosporellapadi 505 Phlyctaena vagabunda 5 13 Pholiota squarrosa 590 Phoma andina 455 Phoma apiicola 416, 455 Phoma arachidicola 448 Phoma betae 414 Phoma chrysanthemi 400 Phoma chrysanthemicola 455 Phoma destructiva 455 Phoma esclerotioides 456 Phoma eupyrena 455 Phoma exigua 452, 455 Phoma exigua var. diversispora 453 Phoma exigua var. exigua 452 Phoma exigua var. foveata 322,329, 452 Phoma exigua var. lilacis 453 Phoma exigua var. linicola 453, 455 Phomaflaccida 363, 428, 447
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Indice Phoma foveata 452 Phoma glomerata 455 Phoma herbarumvar. medicaginis 452 Phoma incompta 455 Phoma lingam 425 Phoma macdonaldi 427 Phoma macrostoma 456 Phoma medicaginis 378, 452 Phoma medicaginis var. medicaginis 452 Phoma medicaginis var. pinodella 40 1, 452 Phoma porni 402 Phoma pomorum 455 Phomaprunicola 455 Phoma reniformis 363 Phomarostrupii 427 Phomasclerotioides 456 Phomasolanicola 452 Phomasorghina 402 Phoma tracheiphila 449 Phomauvicola 445 Phoma valerianellae 456 Phomayano-kubotae 402 Phomopsiscinerescens 366 Phomopsiscitri 361 Phomopsis cucurbitae 366 Phomopsis foeniculi 366 Phomopsis helianthi 362 Phomopsis juniperivora 365 Phomopsisleptostromiformis 366 Phomopsis mal¡ 362 Phomopsis obscurans 366 Phomopsis occulta 362 Phomopsispseudotsugae 514 Phomopsisquercella 366 Phomopsis sclerotioides 298, 365 Phomopsissojae 366 Phomopsis stipata 370 Phomopsis theae 366 Phomopsis vexans 366 Phomopsis viticola 363, 443 Phragmidium bulbosum 544 Phragmidium mucronatum 544 Phragmidium rubi-idaei 544 Phragmidium tuberculatum 544 Phragmidium violaceum 544 Phyllachora dactylidis 373 Phyllachora graminis 373 Phyllactinia corylea 306 Phyllactinia gnttata 306 Phyllactinia suffulta 306 Phyllostictaampelicida 445 Phyllosticta maculiformis 402 Phyllostictamaydis 402 Phyllosticta paviae 447
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Phyllostictasojaecola 448 Phyllosticta solitaria 456 Phyllostictasphaeropsoidea 447 Phyllostictina citricarpa 447 Phymatotrichopsisomnivora 575 Phymatotrichum ornnivorum 575 Physalospora rniyabeana 375 Physalospora obtusa 444 Physalospora rhodina 390 Physalospora zeae 445 Physoderma alfalfae 282 Physoderma graminis 283 Physoderma leproides 283 Physoderma maydis 283 Phytophthora cactorum 248, 251,253,257 Phytophthora cactorum var.applanata 257 Phytophthora cambivora 253, 254 Phytophthora capsici 246, 247 Phytophthora cinnamomi 247,252,253 Phytophthora citricola 253,256, 257 Phytophthora citrophthora 246, 255, 257 Phytophthora cryptogea 243,246, 247, 248,253 Phytophthora drechsleri 248 Phytophthora erythroseptica 243 Phytophthora fragariae 243 Phytophthora hibernalis 256, 257 Phytophthora infestans 188, 221,240,246,248,419 Phytophthora megasperma 255 Phytophthora megasperma var. megasperma 255 Phytophthora megasperma var. sojae 255 Phytophthora nicotianae 245 Phytophthora nicotianae var. nicotianae 246 Phytophthora nicotianae var. parasitica 246 Phytophthora palmivora 247 Phytophthora parasitica 246 Phytophthora parasitica var. nicotianae 247 Phytophthora phaseoli 248 Phytophthora porri 248 Phytophthora syringae 251 Piel rugosa del manzano 142 Piel de sapo del pepino, rhabdovirus de la 107 Piel de sapo del pepino, virus de la 107 Piggottia ulmi 442 Pileolaria terebinth¡ 545 Piptoporus betulinus 582, 586 Plasmodiophora brassicae 285 Plasmopara crustosa 270 Plasmopara halstedii 268 Plasmoparahelianthi 268 Plasmoparanivea 270 Plasmopara pygmaea 270 Plasmopara ribicola 270 Plasmopara viticola 267, 274,314,443,446 Platychora ulmi 442
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Indíce
Plectophomella concentrica 460 Plectophomella ulmi 460 Plectosphaerellacucumerina 386 Pleiochaeta setosa 389 Plenodomus lingam 425 Plenodomus meliloti 456 Pleosphaerulina sojaecola 448 Pleosporabetae 414 Pleospora bjoerlingii 406, 414, 415 Pleospora herbarum 413, 414, 415 Pleospora herbarum f.sp. lactucae 415 Pleospora herbarum f.sp. lycopersici 415 Pleospora infectoria 416 Pleospora papaveracea 416 Pleospora scrophulariae 416 Pleuroceras pseudoplatani 370 Pleurotus ostreatus 590 Pleurotusulmarius 590 Plowrightiaribesia 448 Plum American line pattern ilarvirus 41 Plum American line pattern virus 41 Plum decline 36 Plum European line pattern 41, 36 Plum oak leaf 36 Plum pox potyvirus 75 Plum pox virus 75 Plum pseudo pox 28 Podosphaera clandestina 309 Podosphaera leucotricha 160,293, 306, 309 Podosphaeraoxyacanthae 309 Podosphaeratridactyla 309 Pollacciaelegans 439 Pollaccia radiosa 439 Pollacciasaliciperda 440 Polymorphumquercinum 486 Polymorphumrugosum 486 Polymyxa betae 287 Polymyxa graminis 287 Polyporus adustus 586 Polyporusbetulinus 586 Polyporuschrysoloma 581 Polyporusdryadeus 581 Polyporus giganteus 586 Polyporus hispidus 582 Polyporus schweinitzii 578 Polyporus squamosus 587 Polyporussulphureus 585 Polyporus ulmarius 587 Polyscytalum pustulans 463 Polyspora lini 447 Polystigma ochraceum 373 Polystigma rubrum 373 Polystigmina rubra 373 Polythrincium trifolii 413
Poplar latent virus 23 Poplarmosaiccarlavirus 23 Poplar mosaic virus 23 Potato aucuba mosaic potexvirus 56 Potato aucuba mosaic virus 56 Potatobouquet 50 Potato carlavirus M 23 Potato carlavirus S 25 Potato commonmosaic 59 Potato leaf roll luteovirus 46 Potato leaf roll virus 46 Potato leaf-drop streak 77 Potato mild mosaic 57, 59 Potatomop-top furovirus 78 Potato mop-top virus 78 Potato mottle 77 Potato mottlevirus 57 Potato paracrinklevirus 33 Potatopotexvirus X 57 Potatopotyvirus A 59 Potatopotyvirus Y 76 Potatopseudoaucuba SO Potato purple top 150, 151 Potato spindle tuber viroid 83 Potato stipple streak 77 PotatostolburMLO 151 Potato veinal mosaic 59 Potatovirus A 59 Potatovirus M 23 Potatovirus S 25 Potatovirus T 128 Potatovirus X 57 Potato virus Y 76 Potato witches broom MLO 151 Potato yellow dwarfrhabdovirus 106 Potato yellow dwarf virus 106 Potebniamycesconiferarum 514 Potebniamyces distolor 484 Potebniamyces pyri 484 Pringsheimiasojaecola 448 Proliferación de la cebolla 151 Proliferación del gladiolo, MLO de la 152 Proliferación del manzano, MLO de la 159 Proliferación delazanahoria 151 Proliferación de las yemas del rosal 136 Prunebark split 28 Prunedwarfilarvirus 37 Prune dwarfvirus 37 Prunus chloroticnecroticringspotvirus 38 Prunus necroticringspotilarvirus 3S Prunus necrotic ringspot virus 35 Prunusstem pitting 48 Pseudocercospora vitis 407 Pseudocercosporella aestiva 465
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Indice Pseudocercosporellaanguina 465 Pseudocercosporellacapsellae 467 Pseudocercosporellaherpotrichoides 322,334,385, 387, 404, 465 Pseudocercosporellaherpotrichoidesvar. acuformis 465 Pseudocercosporellaherpotrichoidesvar. herpotrichoides 465 Pseudocochlioboluslunatus 437 Pseudomonasamygdali 171 Pseudomonasandropogonis 170, 171, 190 Pseudomonas angulata 187 Pseudomonascaryophylli 170, 171, 231 Pseudomonascepacia 171, 172, 174 Pseudomonascichorii 169,170, 172, 173,190 Pseudomonas coronafaciens pv. zeae 177 Pseudomonas coronafaciens ssp. atropurpurea 177 Pseudomonas corrugata 170,173 Pseudomonasfluorescens 170, 174 Pseudomonasgladioli 170, 174 Pseudomonasgladioli pv. alliicola 172, 174 Pseudomonasgladiolipv.gladioli 174 Pseudomonasmarginalis 169,170,172, 174, 190 Pseudomonasmarginalis pv. marginalis 175 Pseudomonasmarginalispv.pastinacae 175 Pseudomonasmarginata 174 Pseudomonassolanacearum 170, 175 Pseudomonassyringae 169, 170,183,190,198 Pseudomonassyringaepv. antirrhini 177 Pseudomonassyringaepv. aptata 177 Pseudomonassyringae pv. atrofaciens 177 Pseudomonassyringae pv. atropurpurea 177 Pseudomonassyringae pv. avellanae 177 Pseudomonassyringaepv. cannabina 177 Pseudomonassyringaepv.coronafaciens 177, 186 Pseudomonassyringae pv. delphinii 169, 170 Pseudomonassyringae pv.glycinea 178, 182 Pseudomonassyringaepv.helianthi 178 Pseudomonas syringae pv. lachrymans 178 Pseudomonassyringae pv.maculicola 179 Pseudomonassyringae pv. mori 179 Pseudomonas syringae pv. mors-prunorum 170, 179, 186 Pseudomonassyringae pv. persicae 170, 181 Pseudomonassyringae pv. phaseolicola 183, 186, 20 1 Pseudomonassyringae pv.pisi 184 Pseudomonassyringae pv. porri 185 Pseudomonas syringae pv. savastanoi 182 Pseudomonassyringaepv.sesami 186 Pseudomonassyringae pv. striafaciens 177, 186 Pseudomonas syringae pv. syringae 180, 182, 185, 186
Pseudomonassyringae pv. tabaci 187, 406,420 Pseudomonassyringaepv.tagetis 189 Pseudomonassyringae pv. tomato 182, 187 Pseudomonassyringae pv.ulmi 189 Pseudomonas syringae ssp. savastanoi 169, 170,189 Pseudomonas syringae ssp. savastanoi pv. fraxini 189 Pseudomonas syringae ssp. savastanoi pv. nerii 189 Pseudomonas syringae S S P . savastanoi P V . oleae 189 Pseudomonasviridiflava 169, 170, 172, 173, 174, 190
Pseudomonaswoodsii 190 Pseudonectriarousseliana 332 Pseudoperonospora cannabina 274 Pseudoperonosporacubensis 270 Pseudoperonosporahumuli 272 Pseudoperonospora sparsa 264 Pseudopezizajonesii 516 Pseudopezizamedicaginis 516 Pseudopezizamedicaginisf.sp.medicaginislupulinae 516 Pseudopezizamedicaginisf.sp.medicaginissativae 516 Pseudopezizameliioti 516 Pseudopeziza ribis 508 Pseudopezizatracheiphila 516 Pseudopezizatrifolii 516 Pseudopezizatrifoliif.sp.trifolii-pratensis 516 Pseudopezizatrifoliif.sp.trifolii-repentis 516 Pseudoseptoriadonacis 460 Pseudoseptoriastomaticola 460 Pseudovirueladelalbaricoque 29 Psoriasis de los cítricos 142 Pucciniaaegra 561 Pucciniaallii 545 Pucciniaanomala 551 Puccinia antirrhini 559 Pucciniaapii 559 Puccinia arenariae 559 Puccinia asparagi 545 Pucciniabrachypodii 560 Pucciniabrachypodiivar.poae-nemoralis 560 Puccinia buxi 560 Pucciniacaricinavar.pringsheimiana 546 Puccinia carthami 560 Pucciniachrysanthemi 560 Pucciniacichorii 560 Puccinia coronata 546 Puccinia coronata var. alopecuri 546 Puccinia coronata var. arrhenatheri 547 Puccinia coronata var.avenae 547 Puccinia coronata var . calamagrostidis 547
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618
Indice
Puccinia coronata var.coronata 547 Puccinia coronata var. coronata f.sp. alopecuri 547 P u c c i nci oa r o n avt acro. r o n aft.as p . calamagrostidis 547 Puccinia coronata var. coronata f.sp. festucae 547 Puccinia coronata var. coronata f.sp.lolii 547 Puccinia coronata var. festucae 547 Puccinia coronata var. gibberosa 547 Puccinia coronata var. holci 547 Puccinia coronata var. lolii 547 Puccinia coronifera 546 Puccinia dispersa 555 Puccinia dispersa f.sp. tritici 555 Pucciniaendiviae 560 Puccinia gladioli 565 Puccinia graminis 534, 548 Puccinia graminis ssp. graminicola 549 Puccinia graminis ssp. graminis 549 Puccinia graminis ssp. graminis f.sp. avenae 549 Puccinia graminis ssp. graminis f.sp. secalis 549 Puccinia graminis ssp. graminis f.sp. tritici 549 Puccinia graminis ssp. graminis var. graminis 549 Puccinia graminis ssp. graminis var. stakmanii 549 Puccinia helianthi 551 Puccinia hieracii 560 Puccinia hieracii var. hieracii f s p . cichorii 560 Puccinia hordei 551 Pucciniahordei-murini 551 Puccinia horiana 553, 560 Puccinia hysterium 560 Puccinia iridis 560 Pucciniaisiacae 561 Puccinia jackyana 560 Puccinia lagenophorae 560 Puccinia lolii 547 Puccinia malvacearum 560 Pucciniamaydis 557 Puccinia menthae 560 Puccinia opizii 560 Puccinia pelargonii-zonalis 554 Pucciniapetroselini 559 Puccinia pittieriana 560 Puccinia poae-sudeticae 560 Puccinia poarum 534, 560 Pucciniaporri 545 Puccinia purpurea 561 Puccinia recondita 549, 555 Puccinia recondita f.sp. recondita 555 Puccinia recondita f.sp. tritici 555 Puccinia ribis 561 Puccinia rubiginosa 559 Puccinia rubigo-vera 555 Pucciniarubigo-vera f.sp. tritici 555 Puccinia schismi 555
Puccinia scorzonerae 560 Pucciniasecalina 555 Pucciniasimplex 551 Puccinia sorghi 557 Puccinia striiformis 556, 557 Puccinia striiiormis f.sp. agropyri 558 Puccinia striiformis f.sp. hordei 558 Puccinia striiformis f.sp. secalis 558 Puccinia striiformis f.sp. tritici 558 Puccinia striiformis var. dactylidis 557 Puccinia striiformisvar.striiiormis 557 Puccinia trabutii 561 Pucciniatragopogonis 560 Puccinia triticina 555 Puccinia vincae 561 Puccinia violae 561 Pucciniastrumaerolatum 561 Pucciniastrum epilobii 561 Pucciniastrum epilobii f.sp. abieti-chamaenerii 561 Pucciniastrum epilobii f.sp. palustris 561 Punteado de las orquídeas, rhabdovirus del 107 Punteado de las orquídeas, virus del 107 Punteado amarillo del calabacín, potyvirus del 72 Punteado amarillo del calabacín, virus del 72 Punteado amarillo de la chirivía, virus del 127 Punteado amarillo del clavel, virus del 30 Punteado necrótico del clavel, closterovirus del 30 Punteado necrótico del clavel, virus del 30 Punteado necrótico de la judía 103 Pycnostysanus azaleae 467 Pyrenochaeta lycopersici 343, 427 Pyrenochaeta parasitica 427 Pyrenochaeta terrestris 428 Pyrenopeziza brassicae 517 Pyrenophora avenae 429 Pyrenophorabromi 434, 435 Pyrenophora dactylidis 434 Pyrenophora dictyoides 434, 435 Pyrenophora dictyoides f.sp. dictyoides 345 Pyrenophora dictyoides fsp. perennis 435 Pyrenophoraerythrospila 434, 435 Pyrenophoragraminea 430, 431 Pyrenophora lolii 434, 435 Pyrenophorateres 386,429,430, 431 Pyrenophora trichostoma 431,434 Pyrenophora tritici-repentis 431, 434 Pyriculariagrisea 380 Pyrycularia oryzae 380 Pythium aphanidermatum 238 Pythium arrhenomanes 238 Pythium butleri 238 Pythium debaryanum 238 Pythium graminicola 238 Pythiumintermedium 238
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Indice Pythium irregulare 238 Pythiummamillatum 238 Pythiumoligandrum 238 Pythium splendens 238 Pythium sylvaticum 238 Pythiumultimum 238, 406,415
Quemado de la hoja del almendro Quincechlorotic botch 158 Quince sooty ringspot 138 Quince stunt 29
163
Radishmosaic comovirus 98 Radish mosaic virus 98 Radish yellows virus 42 Ramichloridium pin¡ 467 Ramulariaalba 409 Ramularia armoraciae 409 Ramularia betae 408 Ramularia beticola 301, 405, 408, 455 Ramularia destructans 33 1 Ramularia deusta 409 Ramulariagrevilleana 409 Ramularia lactea 409 Ramularia primulae 409 Ramulariarhei 410 Ramulariatulasnei 409 Ramularia vallis-umbrosae 409 Rape chlorantie 151 Raspberry 52V virus 126 Raspberrybushy dwarf 126 Raspberry bushy dwarfvirus 118 Raspberry chlorotic net virus 106 Raspberry chlorotic spot 140 Raspberrycrumbly fruit 49, 118 Raspberry curly dwarf disease 137 Raspberrydegeneration 126 Raspberry heat-labilemosaic 126 Raspberry leaf curl luteovirus 47 Raspberry leaf curl virus 47 Raspberry leaf mottle disease 140 Raspberry leaf spot mosaic 140 Raspberry leaf spot disease 140 Raspberry LloydGeorge yellow blotch 48 Raspberry mosaic 2 140 Raspberry ringspotnepovirus 48 Raspberry ringspotvirus 48 Raspberry Scottish leaf curl virus 48 Raspberrysymptomless decline 118 Raspberry vein chlorosisrhabdovirus 106 Raspberry vein chlorosis virus 106 Raspberry vein-banding mosaic 126 Raspberry yellowsvirus 118
619
Rayado de la avena transmitido por el suelo, virus del 127 Rayado amarillo del narciso, potyvirus del 72 Rayado amarillo del narciso, virus del 56, 72 Rayado amarillo del puerro, potyvirus del 73 Rayado amarillo del puerro, virus del 73 Rayado dorado de la avena, virus del 127 Rayado rizado de la azucena, virus del 22 Rayado rojo del sorgo, virus del 70 Red clover necrosisvirus 68 Red clover necrotic mosaic dianthovirus 99 Red clover necrotic mosaic virus 99 Red clover veinmosaiccarlavirus 25 Red clover vein mosaic virus 25 Redcurrant chlorosismosaic 49 Redcurrant ringspot virus 48 Redcurrant yellows MLO 152 Reticulado amarillo de la remolacha 144 Reticulado amarillo del rubus, virus del 108 Reticulado clorótico del frambueso, virus del 106 Reversión del grosellero negro 161 Rhabdocline pseudotsugae 485 Rhabdospora ramealis 460 Rhabdosporaruborum 460 Rhacodiella castaneae 503 Rhizinainflata 487 Rhizina undulata 487 Rhizoctoniabataticola 459 Rhizoctonia carotae 573 Rhizoctoniacerealis 573 Rhizoctonia crocorum 569 Rhizoctonia fragariae 573 Rhizoctoniasolani 570 Rhizoctonia tuliparum 572 Rhizoctoniaviolacea 569 Rhizopus arrhizus 288 Rhizopus oryzae 288 Rhizopus sexualis 288 Rhizopus stolonifer 288, 514 Rhizosphaera kalkhoffl 442 Rhodococcus fascians 216 Rhubarbvirus 5 49 Rhynchosporium orthosporum 468 Rhynchosporium oryzae 386 Rhynchosporium secalis 460, 468 Rhystima acerinum 486 Rhystimapseudoplatani 486 Rhystima punctatum 486 Rhystima salicinum 486 Rice giallume 152 Rice ragged stuntreovirus 104 Rice ragged stunt virus 104 Rice yellow dwarf MLO 152 Rice yellows MLO 152
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Indice
Rigidoporusulmarius 584 Rizado (frisure) de la rosa 136 Rizado amarillo del tomate, geminivirus del 100 Rizado amarillo del tomate, virus del 100 Rizado escocés de lahojadel frambueso, virus del 48 Rizado de la hoja del frambueso, luteovirus del 47 Rizado de la hoja del frambueso, virus del 47 Rizado de la hoja de la fresa 96 Rizado de lahojadelPelargonium, tombusvirus del 112 Rizado de la hoja del Pelargonium, virus del 112 Rizado de la hoja del peral 153 Rizado de la hojade la remolacha, rhabdovirus del 108 Rizado de la hoja de la remolacha, virus del 108 Rizado de la hoja del rosal 136 Rizado de la hoja del tabaco, geminivirus del 100 Rizado de la hoja del tabaco, virus del 100 Rizado de la hoja del tomate, virus del 100 Rizomanía de la remolacha, furovirus de la 127 Rizomanía de la remolacha, virus de la 127 Robiniamosaic virus 33 Roesleria hypogaea 484 Rose bud proliferation 136 Rose degeneration disease 136 Rose frisure 136 Roseleaf curl 136 Rose little leaf 136 Rose mosaic 14 Rose mosaic virus 36 Rose springdwarf 136 Rose streak 136 Rose stunt 136 Rose wilt 136 Rosellinia aquila 382, 384, 588 Rosellinia necatrix 382, 487 Rosellinia quercina 382, 384 Rosellinia thelena 384 Roseta del melocotonero, MLO de la 152 Roseta latente de la remolacha, RLO de la 164 Rotura de color del tulipán, potyvirus de la 73 Rotura de color del tulipán, virus de la 73 Rotura de la flor del Pelargonium, tombusvirus de la 112 Rotura de la flor del Pelargonium, virus de la 112 RubusstuntMLO 155 Rubus yellownet rhabdovirus 108 Rubus yellow netvirus 108 Ryegrass mosaic potyvirus 61 Ryegrass mosaic virus 61 S de la patata, carlavirus 25 S de la patata, virus 25
Saccharomycopsis vini 292 Salpicado amarillo de lavid53 Satsumadwarfvirus 51 Sauco dorado, virusdel 52 Schizothyrium pomi 449, 458 Scirrhia acicola 414 Scirrhia pini 414 Scleroderris lagerbergii 509 Sclerophoma pithyophila 448 Sclerophthoramacrospora 274 Sclerospora graminicola 274 Sclerospora macrospora 274 Sclerospora oryzae 274 Sclerotinia borealis 499 Sclerotinia bulborum 500 Sclerotinia candolleana 503 Sclerotinia cinerea 497 Sclerotinia crataegi 499 Sclerotinia fructigena 497 Sclerotinia fuckeliana 489 Sclerotinia gladioli 500 Sclerotinia homoeocarpa 500 Sclerotinia laxa 497 Sclerotinia libertiana 501 Sclerotinia minor 501, 503 Sclerotinia pseudotuberosa 503 Sclerotinia sclerotiorum 501, 503 Sclerotinia spermophila 504 Sclerotinia trifoliorum 501, 503 Sclerotinia trifoliorum var. fabae 503 Sclerotinia trifoliorum var. trifoliorum 503 Sclerotinia tuberosa 504 Sclerotium cepivorum 504 Sclerotium delphinii 574 Sclerotium hydrophilum 575 Sclerotium oryzae 382,575 Sclerotium rolfsii 574 Sclerotium tuliparum 572 Scoleconectria cucurbitula 33 1 Scolicotrichum graminis 408 Scolicotrichum melophthorum 412 Seimatosporium lichenicola 390 Seiridium cardinale 387, 389 Seiridium cupressi 389 Seiridium unicorne 389 6 del Heracleum, virus 27 Selenophoma donacis var. donacis 460 Selenophoma donacis var. stomaticola 460 Septocyta ruborum 460 Septogloeum fragariae 460 Septogloeum oxysporum 461 Septoria ampelia 457 Septoria apii 456 Septoria apii-graveolentis 456
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Indice Septoria apiicola 455, 456 Septoria avenae 422 Septoria azaleae 457 Septoria cannabis 457 Septoria chrysanthemella 458 Septoria citri 458 Septoria cucurbitacearum 458 Septoria dianthi 458 Septoria fragariae 460 Septoria gladioli 458 Septoria glycines 458 Septoria helianthi 458 Septoria humuli 458 Septoria lactucae 458 Septoria linicola 404 Septoria lycopersici 456 Septoria lycopersici var. lycopersici 457 Septoria lycopersicivar.malagutii 457 Septoria melanosa 457 Septoria murina 457 Septoria musiva 404 Septoria nodorum 421 Septoria oryzae 423 Septoria passerinii 457 Septoria petroselini 458 Septoria petroselini var. apii 456 Septoria pistaciae 404 Septoria pistaciarum 404 Septoria pistacina 404 Septoria populi 404 Septoria pyricola 404 Septoria ribis 404 Septoria rosae 404 Septoria rubi 404 Septoria tritici 402 Setosphaeria rostrata 435 Setosphaeria turcica 437 Shallot latent carlavirus 22 Shallot latent virus 22 Sharka, potyvirus de la 75 Sharka, virusde la 75 Sirococcus strobilinus 460 Sorghumred stripe virus 70 Sorghum yellow stunt MLO 152 Sorosporium reilianum 524 Sour cherry fruit necrosis 36 Sour cherry linemosaic 36 Sour cherry yellowsvirus 37 Sour orange stem pitting 135 Southern beanmosaic sobemovirus 108 Southernbean mosaic virus 108 Sowbane mosaic sobemovirus 108 Sowbanemosaicvirus 108 Sowthistle yellowvein rhabdovirus 108
Sowthistleyellowvein virus 108 Soybean mosaic potyvirus 66 Soybeanmosaicvirus 66 Spermospora Ciliata 389 Spermospora lolii 389 Sphacelia segetum 318 Sphacelia typhina 320 Sphaceloma ampelinum 443 Sphaceloma australis 443 Sphaceloma fawcettii 443 Sphaceloma necator 444 Sphaceloma rosarum 444 Sphacelothesa cruenta 523, 524 Sphacelothecadestruens 524 Sphacelotheca holci 523 Sphacelotheca holci-sorghi 524 Sphacelothecareiliana 523, 524 Sphacelothecasorghi 523, 525 Sphaerella ceres 400 Sphaeropsis malorum 444 Sphaeropsissapinea 460 Sphaeropsis sumachi 444 Sphaerotheca alchemillae 311, 312 Sphaerotheca castagnei 3 11 Sphaerotheca fuliginea 292,298, 309 Sphaerotheca humuli 311, 312 Sphaerotheca macularis 31 1 Sphaerotheca macularis f.sp. fragariae 312 Sphaerothecamors-uvae 305, 310 Sphaerothecapannosa 292, 312, 544 Spbaerothecapannosavar.pannosa 312 Sphaerothecapannosa var, persicae 312 Sphaerotheca pannosa var. rosae 312 Sphaerulina rehmiana 404 Sphaerulina rubi 404 Spilocaea eriobotryae 442 Spilocaea oleagina 440 Spilocaeapomi 437 Spilocaea pyracanthae 442 Spinach blight 34 Spinach yellows 151 Spiroplasma citri 148, 161 Spiroplasmakunkelii 148, 161 Spondylocladium atrovirens 461 Spongipellis borealis 584 Spongospora subterranea 286 Spongospora subterranea f.sp. nasturtii 286 Spongospora subterranea f.sp. subterranea 286 Sporonema phacidioides 516 Squash mosaic comovirus 98 Squash mosaic virus 98 Stachylidium theobromae 349 Stagonospora avenae 422 Stagonospora curtisii 409, 460
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62 1
622
Indice
Stagonospora fragariae 460 Stagonospora hortensis 401 Stagonospora medicaginis 427 Stagonospora meliloti 427 Stagonospora nodorum 421 Stagonosporopsishortensis 401 Stecklenbergerdelcerezo 35 Stemphylium botryosum 415 Stemphyliumfloridanum 416 Stemphylium lycopersici 415 Stemphyliumradicinum 416 Stemphylium saciniforme 416 Stemphylium solani 415 Stemphylium vesicarium 416 Stenocarpella macrospora 460 Stenocarpella maydis 460 Stereumfrustulatum 577 Stereum frustulosum 577 Stereumgausapatum 577 Stereumhirsutum 443, 577, 580 Stereumpurpureum 576 Stereum rugosum 578 Stereum sanguinolentum 577 Stigmina carpophila 470 Stolbur de la patata, MLO del 151 Strawberry bronze leaf wilt 158 Strawberry crinklerhabdovirus 105 Strawberrycrinkle virus 105 Strawberry greenpetal MLO 157 Strawberrylatent C disease 105 Strawberry latent ringspot nepovirus 49 Strawberry latent ringspot virus 53, 49, 121 Strawberrylatent virus A 105 Strawberry latentvirus B 105 Strawberry leaf curl 96 Strawberry mild yellow edgeluteovirus 44 Strawberry mild yellow edge virus 44 Strawberry mottle disease 141 Strawberry necrosis disease 142 Strawberry vein bandingcaulimovirus 96 Strawberry vein banding virus 96 Strawberryvirus 5 96 Strawberry witches broom MLO 152 Strawberryxanthosis 44 Strawberry yellow edge 44 Streptomyces scabies 232 Stromatinia gladioli 500 Stromatiniapseudotuberosa 503 Stubbornde los cítricos 162 Sugar beet mosaicpotyvirus 65 Sugar beet mosaic virus 65 Sugarcane Fiji disease reovirus 104 Sugarcane Fiji disease virus 104 Sugarcane mosaicvirus 70
Sunflower mosaic disease 122 Sunflowerphyllody 151 Sydowia polyspora 448, 468 Synchytrium endobioticum 283 T de la patata, virus 128 Taphrina alni 294 Taphrinaalnitorqua 294 Taphrinaamentorum 294 Taphrinaaurea 293 Taphrina betulae 294 Taphrina betulina 294 Taphrina bullata 293 Taphrina caerulescens 294 Taphrinacerasi 293 Taphrina deformans 292, 471 Taphrina deformans var. amygdali 292 Taphrina deformans var. persicae 292 Taphrina epiphylla 294 Taphrina insititiae 293 Taphrina populina 293 Taphrinapruni 293 Taphrina sadebeckii 294 Taphrina tosquinetii 294 Taphrina turgida 294 Taphrina ulmi 294 Taphrina wiesneri 293 Thanatephorus cucumeris 239,240, 348, 570, 572, 573 Thecaphora solani 523 Thielaviopsisbasicola 358 Tilletia caries 386, 525, 526, 532 Tilletia controversa 526 Tilletia foetida 525, 527 Tilletia indica 527 Tilletia laevis 525 Tilletia tritici 525 Tobaccoetch potyvirus 61 Tobacco etch virus 61 Tobacco leaf curl geminivirus 100 Tobacco leaf curl virus 100 Tobacco mosaic tobamovirus 78 Tobacco mosaic virus 78 Tobacco necrosis virus 102 Tobacco rattle tobravirus 109 Tobacco rattle virus 109 Tobacco ringspotnepovirus 48 Tobacco ringspot virus 48, 102 Tobacco ringspot virus Andean potato calido strain 48 Tobaccostreak ilarvirus 39 Tobacco streak virus 39 Tobacco stunt virus 117 Tobacco vein-banding 77
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623
Indice Uncinulaaceris
Tobacco veinal necrosis 77 Tomatoaspermycucumovirus Tomatoaspermyvirus
33
50
Tomato black ring nepovirus Tomato black ring virus
53
Uncinula salicis 314 110
Tomatobushystunttombusvirus Tomato bushy stunt virus
Urocystis colchici 528
Tomatostreak 57 Tomato yellow leaf curl geminivirus
Urocystis gladioli 528 100
100
Torula basicola 358 Trametes pin¡ 580 Tranzschelia pruni-spinosae 561 Tranzschelia pruni-spinosae var. discolor 561 T r a n z s c h e l ipar u n i - s p i n o s avea rp.r u n i sponosae 561 575 Trechisporabrinkmannii Trechisporacoharens 575 Trechisporafarinacea 575
Trichometasphaeriaturcica 437 Trichoscyphella willkommii 51I Trichoseptoriafructigena 513 Tristeza de los cítricos, closterovirus de la 31 Tristeza de los cítricos, virus de la 31 Truncatella hartigii 389 Tubercularia vulgaris 330 Tubérculo fusiforme de la patata, viroide del 83
Tulip Augustadisease 103 Tulipbreaking potyvirus 73 73
104
Turnip mosaic potyvirus 64 108
Turniprosettesobemovirus 108 Turniprosette virus 108 Turnip yellow mosaic tymovirus 113 Turnip yellow mosaic virus
Turnip yellows virus 42 Typhula incarnata 575 Typhula ishikariensis 575
562
562
Uromyces appendiculatusvar. vignae 562 Uromyces betae 564 Uromyces ciceris-arietini 565 Uromyces dactylidis 564 Uromyces dactylidis var. dactylidis 564 Uromyces dactylidis var. poae 564 Uromyces dianthi 559, 563 Uromyces fabae 563, 564
Uromycesfestucae 564 Uromycesflectens 565 Uromycesjaapianus 565
Uromyces lupinicola 564 Uromyces minor 565 Uromyces nerviphilus 565
Uromyces pisi-sativi 564 Uromyces Poae 564
Uromyces striatus 564
Uromycesterebinthi
94
Turnip mosaic virus 64 Turnip rosette mosaic virus
Uromycesappendiculatusvar.typica
Uromyces pisi 564
104
Turnip crinkle carmovirus 94 Turnip crinklevirus
Urocystis gladiolicola 528 Urocystis occulta 528 Urocystis violae 528 Uromyces ambiguus 545 Uromyces anthyllidis 565 Uromyces appendiculatus 562 Uromyces appendiculatusvar.appendiculatus
Uromyces phaseoli 562
Tulipmosaic virus 74 Tulip necrosisvirus 103 Tumoral de las heridas, reovirus Tumoral de las heridas, virus
76
1 del espárrago, virus 76 1 de la judía, virus 69 Uredo quercus 562 Urocystis agropyri 528, 532 Urocystis anemones 528 Urocystis cepulae 527
Tomato ringspot virus 48 Tomatospotted wilt virus 101
Tomato yellow leaf curl virus
Uncinula tulasnei 314
Ungulinamarginata 585 1 delespárrago,potyvirus
110
Tomatoetchvirus 61 Tomato fern-leaf 33 Tomato leaf curl virus 100 Tomato mal azul 151 Tomato mosaicvirus 79 Tomato ringspot nepovirus 48
Tulipbreakingvirus
314
Uncinula adunca 314 Uncinula bicornis 314 Uncinula necator 313
33
113
545
Uromyces transversalis 564 Uromyces trifolii 565 Uromyces trifolii-repentis 565 Uromyces trifolii-repentis var. fallens 565 Uromyces trifolii-repentis var. trifolii-repentis
Uromyces viciae-fabae 563 Urophlyctis alfalfae 282 Ustilaginoidea virens 505 Ustilago avenae 386, 528 Ustilago bullata 532
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565
624
Indice
Ustilago crameri 532 Ustilago cynodontis 532 Ustilago hordei 529 Ustilago hordei f.sp. avenae 529 Ustiiago hordei f.sp. hordei 529 Ustilago hypodytes 532 Ustilago kolleri 529 Ustilagolaevis 529 Ustilago maydis 530 Ustilago nigra 528 Ustilago nuda 386, 531 Ustilago perennans 528 Ustilago scorzonerae 533 Ustilagosegetumvar. avenae 528 Ustilagosegetum var. hordei 529 Ustilago segetumvar. segetum 529 Ustilago segetumvar. tritici 531 Ustilago striiformis 528, 532 Ustilagotragopogonis-pratcnsis 533 Ustilagotritici 526, 531 Ustilago vaillantii 533 Ustilagovavilovi 531 Ustilago violacea 532 Ustilago violacea var. major 532 Ustilago violacea var.stellariae 532 Ustilago zeae 530 Ustulina deusta 384
Venturia saliciperda 440 Venturia tremulae 439 Venturia tremulaevar.grandidentatae 439 Venturia tremulae var. populi-albae 439 Venturiatremulaevar.tremulae 439 Verdeo de los cítricos, bacteria del 164 Verticicladielia procera 357 Verticillium albo-atrum 217, 218, 343, 346, 378 Verticillium dahliae 298, 346 Verticillium nigrescens 349 Verticillium nubilum 349 Verticillium theobromae 349 Verticillium tricorpus 349 Verticillium vilmorinii 349 Viola mottle potexvirus 57 Viola mottle virus 57 Virescencia de la col 151 Virescencia de la coliflor 151 Virescencia de la fresa, MLO de la 157 Virescencia del gladiolo 152 Virescencia de la hortensia, MLO de la 152 Virescencia del lino 151 Virginia crab stem groovingvirus 121 Viruela delalbaricoque 29 Viruela delalbaricoquero 144 Viruela del ciruelo, virus de la 75 Volutella buxi 332
Vaccinium witches broom MLO 152 Valsa abietis 369 Valsa cincta 368 Valsa curreyi 369 Valsa kunzei 369 Valsa leucostoma 368 Valsa nivea 369 Valsa sordida 369 Variegado de los cítricos, ilarvirus del 41 Variegado de los cítricos, virus del 41 Variegado infeccioso del evónimo 144 Variegado infeccioso del grosellero negro 144 Vena amarilla de la vid 49 Venas amarillas del sonchus, rhabdovirus de las 108 Venas amarillas del sonchus, virus de las 108 Venas grandes de la lechuga, virus de las 128 Venturiacarpophila 439 Venturiacerasi 439 Venturiachlorospora 440 Venturia inaequalis 327, 437 Venturiainaequalis f.sp. aucupariae 437 Venturiainaequalis f.sp. mali 437 Venturia macularis 439 Venturia pirina 404, 439, 540 Venturia populina 439
Walnutblack line 52 Walnutringspot 52 Walnut yellow mosaic 52 Watercress mosaicvirus 64 Watercress yellow spot virus 121 Watermelonmosaicpotyvirus65 1 60 Watermelonmosaicvirus Watermelon mosaic virus 2 65 WheatAmerican striate mosaicrhabdovirus 107 Wheat American striate mosaic virus 107 Wheatchlorotic streak virus 107 100 Wheatdwarfgeminivirus Wheatdwarf virus 100 Wheat Europeanstriate mosaic rhabdovirus 107 Wheat European striate mosaic virus 107 Wheatsoil-bornemosaicfurovirus 123 Wheat soil-borne mosaic virus 123 Wheatspindle streak mosaicpotyvirus 125 Wheat spindle streak mosaic virus 125 Wheatstreak mosaic potyvirus 125 Wheat streak mosaic virus 125 Wheat yellow mosaicvirus 125 Whetzeliniasclerotiorum 501 Whiteclovermosaic potexvirus 84 White clover mosaic virus 84 Wisteriaveinmosaic potyvirus 72
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625
Indice Wisteria vein mosaic virus 72 Wojnowiciagraminis 461 Wojnowicia hirta 461 Wound tumourreovirus 104 Wound tumour virus 104
X del cactus, potexvirus 57 X del cactus, virus 57 X de la patata, potexvirus 57 X de la patata, virus 57 Xanthomonas ampelina 191 Xanthomonascampestris 191, 206 Xanthomonascampestris pv. aberrans 194 Xanthomonascampestris pv. alfalfae 193 Xanthomonascampestrispv.armoraciae 194 Xanthomonascampestris pv. arrhenatheri 196 Xanthomonas campestris pv. begoniae 193 Xanthomonas campestris pv. campestris 194 Xanthomonascampestris pv. cannabis 195 Xanthomonas campestris pv. cerealis 195 Xanthomonas campestris pv. citri 195 Xanthomonascampestris pv. corylina 195 Xanthomonascampestris pv.glycines 195 Xanthomonas campestris pv. graminis 1% Xanthomonas campestris pv. gummisudans 197 Xanthomonascampestris pv. heredae 197 Xanthomonascampestris pv.holcicola 197 Xanthomonascampestris pv.hordei 198 Xanthomonascampestris pv. hyacinthi 198 Xanthomonascampestris pv. incanae 198 Xanthomonas campestris pv. juglandis 198, 370 Xanthomonas campestris pv. malvacearum 198 Xanthomonas campestris pv. oryzae 199 Xanthomonascampestris pv. oryzicola 199
Xanthomonascampestris pv. pelargonii 172, 199, 23 1 Xanthomonascampestris pv. phaseoli 183, 200 Xanthomonascampestrispv. phlei 196 Xanthomonascampestrispv.poae 196 Xanthomonas campestris pv. pruni 202 Xanthomonascampestris pv. raphani 204 Xanthomonascampestris pv. translucens 203 Xanthomonascampestris pv. vesicatoria 204 Xanthomonascampestris pv.vignicola 200 Xanthomonas campestris pv. vitians 204 Xanthomonascampestris pv. zinniae 205 Xanthomonas fragariae 191, 205 Xanthomonas nigromaculansf.sp.zinniae 205 Xanthomonas phaseoli var.fuscans 200 Xanthomonas phaseoli var.sojense 195 Xanthomonas populi 191, 205, 226 Xanthomonas populi SSP. salicis 205 Xanthomonastranslucensf.sp. cerealis 204 Xanthomonastranslucens f.sp. hordei 204 Xanthomonas translucens f.sp. hordei-avenae 204 Xanthomonas translucens f.sp. phlei-pratensis 204 Xanthomonastranslucensf.sp. secalis 204 Xanthomonastranslucensf.sp. undulosa 204 Xanthomonas translucens var. phlei-pratensis 196 Xantosis de la fresa 44
Y de la patata, potyvirus Y de la patata, virus 76
76
Zucchini yellow fleck potyvirus 72 Zucchini yellow fleck virus 72 Zucchini yellow mosaicpotyvirus 66 Zucchini yellow mosaic virus 66 Zygophiala jamaicensis 449
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Indice de huéspedes
Las páginas que aparecen en este índice indican los patógenos en los que se cita un huésped determinado; a menudo los autores han utilizado categorías más amplias como géneros o familias; en ese caso se incluyen éstas además de las referencias correspondientes a las especies. También aparecen algunas categorías muy amplias (coníferas, árboles caducifolios, frutales, huéspedes herbáceos, ornamentales, plantas [amplia gama de huéspedes], semillas, huéspedes leñosos). Debe señalarse que, aunque este índice se aproxima a una lista europea huéspedlpatógeno, es necesariamente muy incompleto en este aspecto: en particular, en numerosas ocasiones no se indica si un patógeno con una amplia gama de huéspedes se ha señalado sobre una especie determinada y, en todo caso, los autores no han intentado necesariamente dar listas completas de huéspedes. Los huéspedes se señalan por su nombre científico; los nombres comunes utilizados en el texto para los cultivos más frecuentes se incluyen también, remitiéndose asimismo al nombre científico. Abedul, ver Betula Abeto, ver Abies Abeto de Douglas, ver Pseudotsuga menziesii Abeto rojo, ver Picea abies Abies (abeto), ver también Coníferas Fomitopsis pinicola 58 1 Gremmeniella abietina 509 Herpotrichia juniperi 427 Herpotrichia parasitica 427 Heterobasidion annosum 582 Lirula nervisequia 484 Nectria fuckeliana 33 1 Nectria macrospora 33 1 Phacidium infestans 515 Phellinushartigii 581 Rhizina undulata 487 Rhizosphaera kalkhoffli 442 Sydowia polyspora 448 Acacia, ver también Leguminosae, Arboles caducifolios Rosellinia necatrix 382 Acer (arce), ver también Arboles caducifolios Armillariamellea 587 Cristulariella depraedans 504 Cryptostroma corticale 461 Ganoderma applanatum 578 Hypoxylon rubiginosum 384 Nectria cinnabarina 330 Nectria galligena 325 Phyllactinia guttata 306 Phytophthora cactorum 248 Phytophthora cinnamoni 252 Pleuroceras pseudoplatani 370 Poly~orussquamosus 587 Rhytisma acerinum 486 Rhytisma punctatum 486 Uncinula bicornis 3 14 Uncinula tulasnei 314 Verticilium dahliae 346
Achicoria, ver Cichorium Adelfa, ver Nerium oleander Adormidera, ver Papaver Aesculus hippocastanum (castaño de indias), ver también Arboles caducifolios Applemosaicvirus 40 Ganoderma applanatum 578 Guignardia aesculi 447 Mosaicodel manzano, virusdel 40 Phytophthora cactorum 248 Agropyron, ver también Gramineae (pratenses) Phyllachora graminis 373 Puccinia striiformis f.sp. agropyri 558 Rhynchosporium secalis 468 Tlletia caries 525 Tilletia foetida 525 Ustilago bullata 532 Agrostis (agróstide), ver también Gramineae (pratenses) Cheilaria agrostis 461 Drechslera catenaria 434 Drechslera fugax 334 Laetisaria fuciformis 574 Mastigosporium rubricosum 389 Pyrenophora erythrospila 435 Aguacate, ver Persea americana Ajo, ver Allium sativum Alamo, ver Populus Alamo blanco, ver Populus alba Alamo negro, ver Populus nigra Albahaca, ver Ocimum basilicum Albaricoquero, ver Prunus armeniaca Alcachofa, ver Cynara scolymus Alerce, ver Larix Alfalfa, ver Medicago sativa Algodón, ver Gossypium Alforfón, ver Fagopyrum esculentum Alhelí, ver Cheiranthus cheiri, Matthiola incana Aligustre, ver Ligustrum
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628
Indice
Aliso, ver Alnus Allium Alternaria porri 421 Nectria haematococca var. brevicona 327 Peronosporadestructor 262 Pleospora herbarum 4 15 Pyrenochaetaterrestris 428 Allium cepa (cebolla), ver también Allium Alternaria porri 421 Amarilleo del áster, MLO del 149 Aspergilus niger 298 Aster yellows MLO 149 Botryotinia pom 495 Botryotinia squamosa 495 Botrytis allii 487 Colletotrichumcircinans 380 Enanismo amarillo de la cebolla, virus del 60 Fusariumoxysporumf.sp.cepae 338 Latentedelchalote, virus 22 Mycosphaerella allii-cepae 41 1 Onionyellowdwarfvirus 60 Peronosporadestructor 262 Phytophthora p o m 248 Pseudomonascepacia 172 Pseudomonas gladioli pv. alliicola 174 Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175 Puccinia allii 545 Pyrenochaetaterrestris 428 Sclerotium cepivorum 504 Shallot latent virus 22 Urocystiscepulae 527 Allium fistulosum (cebolleta), ver también Allium Enanismo amarillo de la cebolla, virus del 60 Fusariumoxysporumf.sp.cepae 338 Onion yellow dwarfvirus 60 Peronosporadestructor 262 Puccinia allii 545 Sclerotium cepivorum 504 Allium porrum (puerro, ver también Allium Botryotiniaporri 495 Cladosporium allii 41 1 Latente del chalote, virus 22 Leek yellow stripevirus 73 Phytophthora pom 248 Pseudomonas syringae PV. p o m 185 Puccinia allii 545 Pyrenochaetaterrestris 428 Rayado amarillo del puerro, virus del 73 Sclerotium cepivorum 504 Shallotlatentvirus 22 Urocystiscepulae 527 Allium sativum (Go, ver también Allium Botrytis allii 487 Cladosporium allii 41 1
Enanismo amarillo de la cebolla, virus del 60 Fusarium oxysporumf.sp.cepae 338 Garlic latentvirus 22 Helminthosporium allii 462 Latentedel ajo, virus 22 Onionyellowdwarfvirus 60 Penicillium corymbiferum 297 Penicilium cyclopium 297 Puccinia allii 545 Pyrenochaetaterrestris 428 Sclerotiumcepivorum 504 Urocystiscepulae 527 Allium schoenoprasum (cebollino), ver también Allium Cladosporium allii 41 1 Peronosporadestructor 262 Puccinia allii 545 Uromyces ambiguus 545 Almendro, ver Prunus dulcis Alnus (aliso), ver también Arboles caducifolios Ganoderma resinaceum 578 Laetiporussulphureus 585 Melampsoridiumbetulinum 544 Microsphaera penicillata 305 Nectriacoccinea 330 Taphrina alni 294 Taphrina epiphylla 294 Taphrina sadebeckii 294 Taphrina tosquinetii 294 Alopecurus (alopécuro), ver también Gramineae (Pratenses) Claviceps purpurea 3 18 Drechsleracatenaria 434 Mastigosporiumalbum 389 Puccinia coronata var. coronata f.sp. alopecuri 547 Altea, ver Althaea Althaea (altea, malva), ver también Malvaceae Pucciniamalvacearum 560 Altramuz, ver Lupinus Amaryllis, ver Hippeastrum Anemone, ver también Ranunculaceae, Ornamentales Anemone brown ringspotvirus 117 Anillos pardos de la anémona, virus de los 117 Colletotrichurn acutatum 378 Mosaicodel nabo, virus del 64 Peronosporaanemones 264 Plasmopara pygmacea 270 Sclerotiniabulborum 500 Sclerotinia tuberosa 504 Turnip mosaicvirus 64 Urocystisanemones 528
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Indice Anethum graveolens (eneldo), ver también Umbelliferae Itersonilia pastinacae 523 Anthriscus cerefolium (perifollo), ver también Umbelliferae Amarilleo del perifollo, virus del 127 Anthriscus yellows virus 127 Anthurium, ver también Ornamentales Phytophthora nicotianae var. parasitica 246 Antirrhinum (boca de dragón), vertambién Scrophulariaceae, Ornamentales 367 Diplodinapasserinii Heteropatella antirrhini 511 Myrotheciumroridum 563 Peronospora antirrhini 264 Pseudomonas syringae pv. antirrhini 177 Pucciniaantirrhini 559 Apio, ver Apium graveolens Apium graveolens (apio), ver también Umbelliferae Acremoniumapii 350 Alfalfa mosaicvirus 101 Alternaria radicina 416 Amarilleo del áster, MLO del 149 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Arabis mosaicvirus 55 Aster yellows MLO 149 Bacillus polymyxa 215 Celerylatentvirus 120 Celerymosaic virus 61 Celery yellow spot virus 47 Cercospora apii 407 Cucumber mosaicvirus 33 Erysiphe heraclei 304 Fusariumoxysporumf.sp. apii 336 Helicobasidiumbrebissonii 569 Latentedelapio, virus 120 Manchas amarillas del apio, virus de las 47 Mosaico de la alfalfa,virusdel 101 Mosaico del apio, virus del 61 Mosaico del arabis, virus del 55 Mosaico del pepino, virus del 33 Mycocentrosporaacerina 470 Olpidium brassicae 281 Phomaapiicola 455 Plasmoparacrustosa 270 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175 Puccinia apii 559 Sclerotiniasclerotiorum 501 Septoria apiicola 456 Thanatephoruscucumeris 570 Tomato black ring virus 50 Arachis hypogaea (cacahuete), ver también Leguminosae
629
Aspergillus flavus 298 Corticium rolfsii 574 Didymosphaeriaarachidicola 448 Enanismo del cacahuete, virus del 33 Macrophomina phaseolina 459 Mycosphaerellaarachidis 408 Mycosphaerellaberkeleyi 408 Oidium arachidis 314 Peanutstunt virus 33 Pseudomonassolanacearum 175 Arándano, ver Vaccinium Arboles caducifolios, ver también Plantas Leñosas Armillaria cepaestipes f. pseudobulbosa 590 Botryosphaeriaobtusa 444 Chondrostereumpurpureum 576 Fomitopsispinicola 585 Ganodermaapplanatum 578 Inonotus hispidus 582 Inonotus obliquus 582 Meripilusgiganteus 586 Nectria coccinea 330 Phellinusigniarius 579 Phomamacrostoma 456 Phyllactinia guttata 306 Schizothyriumpomi 449 Stereum hirsutum 577 Ustulina deusta 384 Verticilium dahliae 346 Arce, ver Acer Armoracia rusticana (rábano picante), ver también Cruciferae 64 Mosaico del nabo, virus del Peronospora parasitica 258 Ramularia armoraciae 409 Turnip mosaic virus 64 Xanthomonascampestris PV. campestris 194 Arrhenatherum elatius (avena alta), ver también Gramineae (Pratenses) 547 Puccinia coronata var. arrhenatheri Ustilago avenae 528 Xanthomonascampestris PV. graminis 196 Arroz, ver Oryza sativa Arundo donax (caña), ver también Gramineae (Pratenses) Pseudoseptoriadonacis 460 Asparagus oficinalis (espárrago) Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Asparagusvirus 1 76 Asparagusvirus 2 37 Cercospora asparagi 407 Z delespárrago, virus 37 Estriado del tabaco, virus del 39 Fusarium culmorum 333 Fusarium oxysporum f.sp. asparagi 337
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630
indice
Helicobasidiumbrebissonii 569 Phytophthora erq'throseptica 243 Pucciniaasparagi 545 Strawberrylatent ringspotvirus 49 Tobaccostreakvirus 39 1 delespárrago, virus 76 Aster, ver también Compositae, Ornamentales Phialophora asteris 349 Aubrieta, ver también Cruciferae, Ornamentales Peronospora parasitica 258 Avellano, ver Corylus avellana Avena, ver Avena sativa Avena sativa (avena), ver también Gramineae (Cereales) Ascochytaavenae 402 Barleyyellowdwarf virus 44 Ceratobasidiumcereale 573 Cereal tillering diseasevirus 104 Claviceps purpurea 3 18 Cochliobolusvictoriae 436 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Enanismo azulado de la avena, virus del 117 Enanismo esterilizante de la avena, virus del 104 Enanismo verde pálido de la avena, MLO del 152 Enfermedad del ahijado de los cereales,virus de la 104 Erysiphe graminis f.sp.avenae 302 Gaeumannomyces graminis var.avenae 371 Hymenella cerealis 349 Leptosphaeriaavenaria 422 Leptosphaeria avenaria f.sp. avenaria 422 Magnaporthe grisea 380 Monographella nivalis 384 Mosaico de la avena, virus del 122 Oat bluedwarfvirus 117 Oat mosaicvirus 122 Oat pale green dwarf MLO 152 Oat soil-borne stripevirus 127 Oatsterile dwarf virus 104 Pseudomonas syringae pv. coronafaciens 177 Pseudomonas syringaepv.striafaciens 186 Puccinia coronata 546 Puccinia coronara var. avenae 547 Puccinia graminis ssp. graminis f.sp. avenae 549 Pyrenophoraavenae 429 Rayado de la avena transmitido por el suelo, virus del 127 Sclerophthoramacrospora 274 Ustilago avenae 528 Ustilago hordei 529 Ustilagohordei f.sp. avenae 529
Xanthomonascampestrispv.translucens Azalea, ver Rhododendron Azucena, ver Lilium Ballico, ver Lolium Begonia, ver también Ornamentales Microsphaera begoniae 305 Nectria radicicola 33 1 Xanthomonascampestris PV. begoniae Beredena, ver Solanum melongena Berro, ver Nasturtium officinale
203
193
Beta vulgaris (remolacha), ver también Chenopodiaceae Amarilleo del áster, MLO del 149 Amarilleo de la remolacha, virus del 26 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Aphanomyces cochlioides 237 Aphanomyces laevis 238 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Aster yellows MLO 149 Beetcurly top virus 99 BeetlatentrosetteRLO 164 Beet leaf curl virus 108 Beet necrotic yellow vein virus 127 Beetpseudoyellows virus 27 Beet western yellows virus 42 Beet yellow net disease 144 Beetyellow stunt virus 27 Beetyellowsvirus 26 Cercospora beticola 405 Corticium rolfsii 574 Curtobacterium flaccumfacienspv. betae 216 Enanismo amarillo de la remolacha, virus del 27 Erysiphebetae 300 Falso amarilleo de la remolacha, virus del 27 Fusarium culmorum 333 Fusarium oxysporumf.sp.betae 336 Helicobasidiumbrebissonii 569 Mosaico de la remolacha, virus del 65 Peronosporafarinosa 262 Peronospora farinosa f.sp. betae 262 Physoderma leproides 283 Pleospora bjoerlingii 414 Pleosporaherbarum 415 Polymyxa betae 287 Pseudomonas syringae pv. aptata 177 Pythiumirregulare 200 Pythium ultimum 200 Ramulariabeticola 358 Reticuladoamarillo de la remolacha 144
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Indice Rizado de la hoja de la remolacha, virus del 108 Rizomanía de la remolacha, virus de la 127 Roseta latente de la remolacha, RLO de la 164 Streptomyces scabies 238 Sugar beet mosaicvirus 65 Thanatephorus cucumeris 570 Tomato blackring virus 50 Uromyces betae 568 Betula (abedul), ver también Arboles caducifolios Applemosaicvirus 40 Armillaria obscura 589 Cherry leafroll virus 52 Chondrostereum Purpureum 576 Discula betulina 369 Enrollado del cerezo, virus del 52 Fomes fomentarius 585 Inonotus obliquus 582 Melampsoridiumbetulinum 482 Microsphaera penicillata 544 Mosaico del manzano, virus del 40 Nectria galligena 325 Phellinusigniarius 579 Phyllactinia guttata 306 Piptoporus betulinus 586 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Taphrina betulae 294 Taphrina betulina 294 Boca de dragón, ver Antirrhinum Boj, ver Buxus Brassica, ver también Cruciferae Albugo candida 274 Alternaria brassicae 417 Fusarium oxysporum f.sp. conglutinans 338 Leptosphaeria maculans 425 Mosaico del nabo, virus del 64 Mosaico amarillo del nabo, virus del 113 Mycosphaerella brassicicola 404 Peronospora parasitica 258 Phytophthora megasperma 255 Plasmodiophora brassicae 285 Pseudocercosporella capsellae 467 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonas syringae PV. maculicola 179 Pyrenopeziza brassicae 517 Thanatephorus cucumeris 570 Turnip mosaicvirus 64 Turnip yellowmosaic virus 113 Xanthomonas campestris pv. campestris 194 Brassica campestris, ver también Brassica Leptosphaeria maculans 425 Brassica chinensis (colchina), ver también Brassica Turnip mosaicvirus 64
63 1
Brassica napus (nabo, colza), ver también Brassica Alternaria brassicae 417 Alternaria brassicicola 417 Amarilleodel áster, MLOdel 149 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Aster yellowsMLO 149 Beet western yellows virus 42 Leptosphaeria maculans 425 Mosaico del nabo, virus del 64 Peronospora parasitica 258 Plasmodiophora brassicae 285 Pyrenopeziza brassicae 5 17 Ramularia armoraciae 409 Sclerotinia sclerotiorum 501 Turnip mosaic virus 64 Brassica napus var. napobrassica (colinabo), ver también Brassica Erysiphe cruciferarum 300 Leptosphaeria maculans 425 Mosaico del nabo, virus del 64 Plasmodiophora brassicae 285 Pseudocercosporella capsellae 467 Turnip mosaic virus 64 Brassica nigra (mostaza negra), ver tambitn Brassica Pseudomonas syringae pv. maculicola 179 Pseudomonas syringae PV. syringae 186 Brassica oleracea (col, coliflor, col de Bruselas, repollo), ver también Brassica Alternaria brassicae 417 Alternaria brassicicola 417 Amarilleodel áster, virusdel 149 Amarilleo necrótico de la brecolera, virus del 105 Aster yellowsMLO 149 Bacilluspolymyxa 215 Botryotinia fuckeliana 489 Broccoli necrotic yellowsvirus 105 Cauliflowermosaicvirus 96 Erysiphe cruciferarum 300 Leptosphaeria maculans 425 Mosaico de la coliflor, virus del 96 Mosaico del nabo, virus del 64 Mycosphaerella brassicicola 404 Olpidium brassicae 281 Peronospora parasitica 258 Phytophthora poni 248 Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175 Pseudomonas syringae PV. maculicola 179 Sclerotinia sclerotiorum 501 Thanatephorus cucumeris 570 Turnip mosaic virus 64
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Indice
Brassica rapa (nabo), ver también Brassica Alternariabrassicae 417 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Arrugado del nabo, virus del 94 Beetwestern yellows virus 42 Erysiphecruciferarum 300 Leptosphaeria maculans 425 Mosaico del nabo, virus del 64 Mosaico arrosetado del nabo, virus del 108 Plasmodiophorabrassicae 285 Pseudocercosporella capsellae 467 Pseudomonas syringae pv. maculicola 179 Thanatephoruscucumeris 570 Turnip crinklevirus 94 Turnip mosaicvirus 64 Turniprosette mosaicvirus 108 Brezo, ver Calluna Bromo, ver Bromus Bromus (bromo), ver también Gramineae (Pratenses) Bromemosaicvirus 94 Cocksfoot mild mosaic virus 124 Mosaico del bromo, virusdel 94 Mosaico atenuado del dactilo, virus del 124 Pyrenophora bromi 435 Rhynchosporiumsecalis 468 Tilletia caries 525 Tilletia foetida 525 Urtilagobullata 532 Xanthomonascampestris pv. translucens 203 Buxus (boj) Pseudonectria rousseliana 332 Pucciniabuxi 560
Cacahuete, ver Arachis hypogaea Cactaceae, ver también Ornamentales Cactus virusX 57 Phytophthoracactorum 248 X del cactus, virus 57 Cala, ver Zantedeschia ethiopica Calabacín, ver Cucurbita pepo Calamogrostis, ver también Gramineae (Pratenses) Puccinia coronata var. coronata f.sp. calamagrostidis 547 Calendula, ver también Compositae, Ornamentales Entylomacalendulae f. calendulae 523 Callistephus chinensis, ver tambiCn Compositae, Ornamentales Aster yellows MLO 149 Amarilleo del áster, MLO del 149 Fusariumoxysporumf.sp. callistephi 336 Phialophoraasteris 349
Calluna vulgaris (brezo), ver también Ericaceae Phytophthora cinnamomi 252 Camellia (camelia), ver también Ornamentales Monochaetia karstenii 389 Phomopsis theae 366 Phytophthora cinnamomi 252 Campanulaceae Coleosporium tussilaginis 536 Cannabis sativa (cáñamo) Pseudomonas syringaepv. cannabina 177 Pseudoperonospora cannabina 274 Septoriacannabis 457 Xanthomonascampestris pv. cannabis 195 Caña, ver Arundo donax Caña de azúcar, ver Saccharum officinarum Cáñamo, ver Cannabis sativa Capsicum (pimiento), ver también Solanaceae Alfalfa mosaicvirus 101 Alternarialongipes 420 Bacillus polymyxa 215 Botryotiniafuckeliana 489 Cercospora capsici 407 Clavibacter michiganensis 217 Colletotrichumcapsici 380 Corticium rolfsii 574 Cucumber mosaicvirus 33 Enanismo ramificado del tomate, virus del 110 Estriado del tabaco, virusdel 39 Leveillula taurica 304 Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 Mosaico de la alfalfa, virusdel 101 Mosaicodel pepino, virus del 33 Mosaicodel tabaco, virus del 78 Phytophthora capsici 247 Potato virus X 57 Potato virus Y 76 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Pyrenochaeta lycopersici 427 Rhizopusstolonifer 288 Rizado de la hoja del tabaco, virus del 100 Tobacco leaf curl virus 100 Tobacco mosaicvirus 78 Tobaccostreak virus 39 Tomatobushystunt virus 110 Tomatospotted'wilt virus 101 Verticillium dahliae 346 X de la patata, virus 57 Xanthomonascampestris pv.vesicatoria 204 Y de la patata, virus 76 Caqui, ver Diospyros Carex Puccinia caricinavar. pringsheimiana 546 Puccinia opizii 560
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Indice Carilla, ver Vigna sinensis Carpe, ver Carpinus Carpinus (carpe), ver también Arboles caducifolios Grifola frondosa 586 Nectriacoccinea 330 Nectria galligena 325 Carrizo, ver Phragmites australis Cártamo, ver Carthamus tinctorius Carthamus tinctorius (chrtamo), ver también Compositae Alternariacarthami 421 Oidium carthami 314 Phytophthoradrechsleri 248 Puccinia carthami 560 Carya, ver también Arboles caducifolios Nectria galligena 325 Caryophyllaceae Melampsorella caryophyllacearum 543 Puccinia arenariae 559 Uromyces dianthi 563 Ustilagoviolacea 532 Ustilagoviolacea var. major 532 Ustilagoviolaceavar.stellariae 532 Castanea (castaño), ver también Arboles caducifolios Armillariamellea 587 Cryphonectria parasitica 360 Cryptodiaporthe Castanea 367 Diplodina castaneae 367 Fistulina hepatica 586 Ganoderma lucidum 578 Laetiporussulphureus 585 Melanconismodonia 371 Microsphaera alphitoides 305 Mycosphaerellamaculiformis 402 Phellinus robustus 581 Phyllactinia guttata 306 Phytophthoracactorum 248 Phytophthoracambivora 254 Phytophthora cinnamomi 252 Phytophthoracryptogea 247 Sclerotiniapseudotuberosa 503 Stereumgausapatum 577 Castaño, ver Castanea Castaño de Indias, ver Aesculus hippocastanum Cebada, ver Hordeum vulgare Cebolla, ver Allium cepa Cebolleta, ver Allium fistulosum Cebollino, ver Allium schoenoprasum Cedro, ver Cedrus Catalpa, ver también Arboles. caducifolios Verticilium dhaliae 346 Cedrus (cedro), ver también Coníferas
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Phacidiumconiferarum 5 14 Phaeolus schweinitzii 578 Centeno, ver Secale cereale Cerezo, ver Prunus avium Cerezo de flor, ver Prunus serrulata Chaenomeles, ver también Rosaceae Enanismode malus platycarpa 137 Malus platycarpa dwarf disease 137 Chamaecyparis (ciprés), ver también Coníferas Didymascellathujina 484 Kabatinathujae 459 Phaeolus schweinitzii 578 Phomopsis juniperivora 375 Phytophthora cinnamomi 252 Seiridiumcardinale 387 Cheiranthus cheiri (alhelo, ver también Cruciferae, Ornamentales Mosaico del nabo, virus del 64 Peronosporaparasitica 258 Turnip mosaicvirus 64 Chenopodiaceae Peronospora farinosa 262 Mosaico de la remolacha, virus del 65 Sugar beet mosaic virus 65 Chícharo, ver Vigna sinensis Chervil, ver Anthriscus cerefolium Chionodoxa Sclerotiniabulborum 500 Ustilago vaillantii 533 Chirivía, ver Pastinaca sativa Chopo, ver Populus Chopo del Canadh, ver Populus X euramericana Chrysanthemum (crisantemo), ver también Compositae, Ornamentales Agrobacteriumtumefaciens 212 Amarilleo del áster, MLO del 149 Aspermia del tomate, virus de la 33 Aster yellows MLO 149 Botryotiniafuckeliana 489 Chalara elegans 358 Chrysanthemum chloroticmottle viroid 55 Chrysanthemum mosaicvirus 24 Chrysanthemumstunt viroid 80 Didymella ligulicola 399 Enanismo del crisantemo, viroide del 80 Erwiniachrysanthemipv.chrysanthemi 230 Fusariumoxysporum f.sp. chrysanthemi 336 Fusarium poae 324 Itersonilia perplexans 523 Mosaico del crisantemo, virus del 24 Mycosphaerella chrysanthemi 400 Oidium chrysanthemi 3 14 Phomachrysanthemicola 455 Pseudomonas cichorii 172
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Puccinia chrysanthemi 560 Puccinia horiana 553 Septoriachrysanthemella 458 Stemphylium lycopersici 4 15 Tomatoaspermy virus 33 Cicer arietinum (garbanzo), ver también Leguminosae Bean leaf roll virus 46 Botryotiniafuckeliana 489 Enrollado de la judía, virus del 46 Erysiphe pisi 301 Fusariumoxysporumf.sp.ciceri 336 Macrophomina phaseolina 459 Mycosphaerellarabiei 400 Phytophthoracryptogea 247 Uromyces ciceris-arietini 565 Chichorium (achicoria, endivia), ver también Compositae Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Artichoke Italian latent virus 55 Beet western yellows virus 42 Bremia lactucae 265 Chicory yellow mottlevirus 56 Latente italiano de la alcachofa, virus 55 Lettuce mosaicvirus 62 Marssoninapanattoniana 512 Mosaico de la lechuga, virus del 62 Moteado amarillo de la achicoria, virus del 56 Phoma exigua var. exigua 452 Phytophthoracryptogena 247 Pleosporaherbarum 415 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175 Pucciniahieracii var. hieracii f.sp. cichorii 560 Sclerotiniasclerotiorum 501 Cidro, ver Citrus medica Ciprés, ver Cupressus Ciruelo japonés, Prunus salicina Cineraria, ver Senecio cruentus Citrullus lanatus (sandía), ver también Cucurbitaceae Alternaria cucumerina 421 Anillos de la papaya, virus de los 60 Colletotrichumlagenarium 378 Corticium rolfsii 574 Cucumber green mottlemosaicvirus 80 Erysiphecichoracearum 298 Fusariumoxysporumf.sp. niveum 344 Mosaico de la calabaza, virus del 68 Mosaico de la sandía, virus 2 del 65 Mosaico moteado verde del pepino, virus del 80 Papaya ringspotvirus 60
Phytophthora capsici 247 Phytophthoradrechsleri 248 Pseudoperonosporacubensis 270 Punteado amarillo del calabacín, virus del 72 Squash mosaic virus 68 Verticillium dahliae 346 Watermelonmosaicvirus 2 61 Zucchini yellow fleckvirus 72 Citrus Alternariacitri 417 Anillos de los cítricos 131 Armillaria mellea 587 Botryosphaeria ribis 445 Caquexia-xiloporosis de los cítricos 132 Citruscachexia-xyloporosisdisease 132 Citrus concave gum disease 133 Citruscristacortis disease 135 Citrus exocortis viroid 81 Citrus impietratura disease 139 Citruspsorosis disease 142 Citrusringspot disease 131 Citrus tristeza virus 31 Citrusvariegationvirus 41 Concavidades gomosas de los cítricos 133 Cristacortisde los cítricos 135 Diaporthecitri 361 Elsinoefawcettii 443 Exocortis de los cítricos, viroide de la 81 Geotrichum candidum var. citri-aurantii 292 Glomerellacingulata 373 Guignardia citricarpa 447 Impetraturade loscítricos 139 Macrophominaphaseolina 459 Nectriahaematococcavar.brevicona 327 Penicillium digitatum 294 Penicillium italicum 296 Physalosporarhodina 390 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora citricola 257 Phytophthoracitrophthora 255 Phytophthora hibernalis 257 Phytophthora nicotianae var. parasitica 246 Phytophthora syringae 25 1 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Psoriasis de los cítricos 142 Rosellinianecatrix 382 Tristeza de los cítricos, virus de la 31 Variegado de los cítricos, virus del 41 Citrus aurantiifolia (lima), ver también Citrus Citrus psorosisdisease 142 Citrus tristezavirus 31 Citrus vein enationdisease 137 Excrecencias de las venas de los cítricos 137 Glomerellacingulata 373
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Indice Phoma tracheiphila 449 Psoriasis de los cítricos 142 Tristeza de los cítricos, virus de la 31 Citrus aurantium (naranjo amargo), ver también Citrus Citrus cristacortisdisease 135 Citrusimpietraturadisease 139 Citruspsorosisdisease 142 Citrustristeza virus 31 Citrus Vein enation disease)l37 135 Cristacortisde loscítricos Elsinoefawcettii 443 Excrecencias de las venas de los cítricos 137 Impietraturadeloscítricos 139 Phoma tracheiphila 449 Psoriasis de los cítricos 142 Spiroplasmacitri 161 Tristeza de los cítricos, virus de la 31 Citrus grandis (pummelo), ver también Citrus Spiroplasmacitri 161 Citrus jambiri, ver también Citrus Spiroplasma citri 161 Citrus limettioides (lima dulce), ver también Citrus Citrus cachexia-xyloporosisdisease 132 Citruscristacortisdisease 135 Citruspsorosisdisease 142 Cristacortisde los cítricos 135 Psoriasis de los cítricos 142 Spiroplasma citri 161 Citrus limon (limonero), ver también Citrus Citrusexocortis viroid 81 Citrus gummy barkdisease 134 Citrusimpietraturadisease 139 Citrus psorosisdisease 142 Citrus vein enationdisease 137 Corteza gomosa de los cítricos 134 Elsinoeaustralis 443 Elsinoefawcettii 443 Eutypalata 390 Excrecencias de las venas de los cítricos 137 Exocortis de los cítricos, viroide de la 81 Impietraturade los cítricos 139 Phoma tracheiphila 449 Phytophthora citricola 257 Phytophthora hibernalis 257 Psoriasis de los cítricos 142 Septoriacitri 458 Spiroplasmacitri 161 Citrus medica (cidro), ver también Citrus Citrus exocortis viroid 81 Citruspsorosisdisease 142 Exocortis de los cítricos, viroide de la 81 Phoma tracheiphila 449 Psoriasisde los cítricos 142
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Citrus paradisi (pomelo), ver también Citrus Citrusconcave gum disease 133 Citruscristacortisdisease 135 Citrusimpietraturadisease 139 Citruspsorosis disease 142 Citrustristezavirus 31 Concavidades gomosas de los cítricos 133 Cristacortisde los cítricos 135 Elsinoe fawcettii 443 Impietraturade los cítricos 139 Psoriasis de loscítricos 142 Tristeza de los cítricos, virus de la 31 Spiroplasmacitri 161 Citrus reticulata (mandarino), ver también Citrus Caquexia-xiloporosis de los cítricos 132 Citruscachexia-xyloporosis disease 132 Citrusconcave gum disease 133 Citrus cristacortisdisease 135 Citrus psorosis disease 142 Concavidades gomosas de los cítricos 133 Cristacortisde los cítricos 135 Elsinoe fawcettii 443 Phytophthoracitrophthora 255 Psoriasis de los cítricos 142 Citrus reticulata x aurantiifolia (lima de Rangpur), ver también Citrus Citrus vein enationdisease 137 Excrecencias de las venas de los cítricos 137 Citrus reticulata x aurantium (mandarino clementino), ver tambiCn Citrus Caquexia-xiloporosis de los cítricos 132 Citruscachexia-xyloporosisdisease 132 Citrus concave gum disease 133 Citrus cristacortisdisease 135 Citrus impietraturadisease 139 Concavidades gomdsas de los cítricos 133 Cristacortis de loscítricos 135 Impietraturade los cítricos 139 Phytophthoracitrophthora 225 Spiroplasmacitri 161 Citrus reticulata x paradisi (tangelo), ver también Citrus Caquexia-xiloporosis de loscítricos 132 Citrus cachexia-xyloporosis disease 132 Citrus concave gum disease 133 Citrus cristacortis disease 135 Citrusimpietraturadisease 139 Citruspsorosis disease 142 Concavidades gomosas delos cítricos 133 Cristacortisde los cítricos 135 Impietraturade los cítricos 139 Psoriasis de los cítricos 142 Spiroplasmacitri 161
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Citrus reticulata x sinensis (tangor), ver también Citrus Citruscristacortisdisease 135 Cristacortisde los cítricos 135 Citrus sinensis (naranjo dulce), ver también Citrus Citrusconcave gum disease 133 Citruscristacortisdisease 135 Citrus gummybarkdisease 134 Citrusimpietraturadisease 139 Citruspsorosisdisease 142 Citrustristezavirus 31 Concavidades gomosas de los cítricos 133 Corteza gomosa de los cítricos 134 Cristacortisde los cítricos 135 Impietraturade los cítricos 139 Phytophthora citricola 257 Phytophthora hibernalis 257 Psoriasis de los cítricos 142 Septoriacitri 458 Spiroplasma citri 161 Tristeza de los cítricos, virus de la 31 Citrus sinensis x medica, ver también Citrus Citrusexocortis viroid 81 Exocortis de los cítricos, viroide de la 81 Citrus unshiu (mandarin0 satsuma) Caquexia-xiloporosis de los cítricos 132 Citrus cachexia-xyloporosis disease 132 Citruscristacortisdisease 135 Citrus variegationvirus 41 Cristacortisde los cítricos 135 Spiroplasmacitri 161 Variegado de los cítricos, virus del 41 Clavel, ver Dianthus caryophyllus Clavel chino, ver Calendula, Tagetes Clematis, ver también Ranunculaceae Ascochyta clematidina 402 Erysiphe polygoni 300 Erysiphe ranunculi 304 Col, ver Brassica oleracea Col china, ver Brassica chinensis Colchicum Urocystis colchici 528 Coliflor, ver Brassica oleracea Colinabo, ver Brassica napus var. napobrassica Compositae Albugotragopogonis 275 Alternaria zinniae 42 1 Bremia lactucae 265 Coleosporium tussilaginis 563 Entyloma calendulae 523 Erysiphecichoracearum 298 Lettuce mosaic virus 62 Marssoninapanattoniana 512 Mosaico de la lechuga, virus del 62
Phytophthoracryptogea 255 Plasmopara halstedii 268 Pucciniahieracii 560 Sphaerotheca fuliginea 309 Coníferas, ver también Plantas leñosas Armillaria obscura 589 Climacocystisborealis 584 Fomitopsis pinicola 585 Fusariumarthrosporioides 322 Heterobasidionannosum 582 Nectria fuckeliana 33 1 Phaeolus schweinitzii 578 Phytophthoracactorum 248 Phytophthoracryptogea 247 Rhizina undulata 487 Stereum sanguinolentum 577 Svdowia polyspora 448 Valsa abietis 369 Valsa curreyi 369 Valsakunzei 369 Coriandrum sativum (cilantro), ver también Umbelliferae Amarilleo de las venas del trébol, virus del 59 Clover yellow vein virus 59 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Coronilla varia, ver también Leguminosae Sclerotinia trifoliorum var.trifoliorum 503 Corylus avellana (avellano), ver también Arboles caducifolios Hazelmaculatura lineare MLO 152 Maculatura lineare del avellano, MLO de la 152 Nematospora coryli 292 Phyllactinia guttata 306 Pseudomonas syringaepv.avellanae 177 Xanthomonascampestris pv.corylina 195 Cotoneaster, ver también Rosaceae Erwinia amylovora 224 Spilocaea pyracanthae 442 Valsa cincta 368 Venturiainaequalis 437 Crataegus (espino), ver también Rosaceae Erwinia amylovora 224 Monilinia johnsonii 449 Nectria galligena 325 Phellinus pomaceus 580 Podosphaeraclandestina 309 Potebniamycespyri 484 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Venturiainaequalis 437 Crisantemo, ver Chrysanthemum Crocus Eupenicillium crustaceum 297 Fusariumoxysporumf.sp. gladioli 340
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Indice Pseudomonas gladioli pv. gladioli 174 Sclerotiniabulborum 500 Sclerotinia gladioli 500 Septoria gladioli 458 Cruciferae Albugo candida 274 Alternariabrassicae 417 Alternaria brassicicola 417 Cauliflowermosaicvirus 96 Erysimumlatent virus 112 Erysiphe cruciferarum 300 Fusariumoxysporumf.sp. conglutinans 338 LatentedelErysimum, virus 112 Mosaico de la coliflor, virus del % Mosaico del nabo, virus del 64 Mosaico amarillo del nabo, virus del 113 Mosaico arrosetado del nabo, virusdel 108 Plasmodiophora brassicae 285 Turnip mosaic virus 64 Turniprosette mosaicvirus 108 Turnip yellow mosaic virus 113 Cryptomeria japonica, ver también Coníferas Phomopsisjuniperivora 365 Seridiumcardinale 387 Cucumus melo (melón), ver también Cucurbitaceae Alternariacucumerina 421 Anillos de la papaya, virus de los 60 Cladosporium cucumerinum 412 Colletotrichumlagenarium 378 Corticium rolfsii 574 80 Cucumber green mottlemosaicvirus Cucumber mosaicvirus 33 Erysiphecichoracearum 298 Fusariumoxysporum f.sp. melonis 348 Manchas necróticas del melón, virus de las 121 Melon necroticspotvirus 121 Mosaico de la calabaza, virus del 68 Mosaico del pepino, virus del 33 Mosaico de la sandía, virus 2 del 65 Mosaico amarillo del calabacín, virus del 66 Mosaico moteado verde del pepino, virus del 80 Olpidium brassicae 240 Papaya ringspotvirus 60 Pseudomonas syringae pv.lachrymans 178 Pseudoperonosporacubensis 270 Punteado amarillo del calabacín, virus del 72 Sclerotiniasclerotiorum 501 Sphaerotheca fuliginea 309 Squash mosaic virus 68 Verticillium dahliae 346 Watermelonmosaicvirus 65
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Zucchini yellow fleck virus 72 Zucchini yellow mosaicvirus 66 Cucumis sativus (pepino), ver también Cucurbitaceae Agrobacteriumrhizogenes 215 Alternaria pluriseptata 421 Anillos de la papaya, virus de los 60 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Arabismosaic virus 55 Beet curly top virus 99 Beet pseudoyellows virus 27 Botryotiniafuckeliana 489 Cladosporium cucumerinum 412 Colletotrichumlagenarium 378 Corynespora cassiicola 407 Cucumber greenmottlemosaic virus 80 Cucumber leaf spot virus 94 Cucumber mosaicvirus 33 Cucumber toadskinvirus 107 Didymella bryoniae 398 Enanismo dellúpulo,viroide del 81 Erysiphecichoracearum 298 Falso amarilleo de la remolacha, virus del 27 Fusariumoxysporum f.sp.cucumericum 336 Hopstunt viroid 81 Leveillula taurica 304 Melonnecrotic spot virus 121 Monographella cucumerina 386 Mancha foliar del pepino, virus de la 94 Manchas necróticas del melón, virus de las 121 Mosaico del arabis, virus del 55 Mosaico del pepino, virusdel 33 Mosaico de la sandía, virus 2 del 65 Mosaico amarillo del calabacín, virus del 66 Mosaico moteado verde del pepino, virus del 80 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Olpidium brassicae 281 Olpidium radicale 282 Papaya ringspotvirus 60 Phomopsissclerotioides 365 Piel de sapo del pepino, virus de la 107 Pseudomonas syringae PV. lachrymans 178 Pseudoperonosporacubensis 270 Punteado amarillo del calabacín, virus del 72 Pythium ultimum 238 Sclerotiniasclerotiorum 501 Sphaerotheca fuliginea 309 Tobacco necrosisvirus 102 Verticillium albo-atrum 346 Watermelonmosaicvirus 65 Zucchini yellow fleckvirus 72 Zucchini yellow mosaicvirus66
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Cucurbita pepo (calabacín), ver también Cucurbitaceae Amarilleo deláster.MLOdel 149 Anillos de la papaya, virus de los 60 Aster yellows MLO 149 Cladosporiumcucumerinum 412 Colletotrichumlagenarium 378 Cucumber mosaicvirus 33 Erysiphecichoracearum 298 Fusariumoxysporumf.sp. niveum 344 Leveillula taurica 304 Mosaico de la calabaza, virus del 68 Mosaico del pepino, virusdel 33 Mosaico de la sandía, virus 2 del 65 Mosaicoamarillo del calabacín, virusdel 66 Papaya ringspotvirus 60 Phytophthora capsici 247 Phytophthoracryptogea 247 Pseudomonas syringae pv.lachrymans 178 Pseudoperonosporacubensis 270 Punteado amarillo del calabacín, virus del 72 Sphaerotheca fuliginea 309 Squash mosaicvirus 68 Watermelonmosaicvirus2 65 Zucchini yellow fleckvirus 72 Zucchini yellow mosaicvirus 66 Cucurbitaceae Alternaria cucumerina 421 Anillos de la papaya, virus de los 60 Chalara elegans 358 Cladosporium cucumerinum 412 Didymella bryoniae 398 Erwiniatracheiphila 232 Erysiphecichoracearum 298 Fusarium solani f.sp.cucurbitae 330 Nectriahaematococcavar.brevicona 327 Papaya ringspotvirus 60 Phomopsis sclerotioides 365 Pseudomonas syringae pv.lachrymans 178 Pseudoperonosporacubensis 270 Pythium aphanidermatum 238 Septoriacucurbitacearum 458 Sphaerotheca fuliginea 309 Cupresus (ciprés), ver también Coníferas Kabatinathujae 459 Lepteutypacupressi 389 Macrophominaphaseolina 459 Pestalotiopsis funerea 389 Phomopsisjuniperivora 365 Seiridiumcardinale 387 Cyclamen persicum, ver también Ornamentales Eupenicillium crustaceum 297 Fusarium oxysporumf.sp. cyclaminis 336 Glomerellacingulata 373
Nectria radicicola 33 1 Oidium cyclaminis 314 Cydonia oblonga (membrillero), ver también Arboles caducifolios Apple chlorotic leaf spot virus 28 Botryosphaeriaobtusa 444 Decaimientodelperal, MLOdel 153 Diaporthe eres 362 Eutypalata 390 Frutosóseosdel peral 137 Macrophominaphaseolina 459 Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28 Monilinia fructigena 497 Monilinia linhartiana 499 Nectria galligena 325 Pear decline MLO 153 Pearstony pit disease 137 Pezicula alba 513 Peziculamalicorticis 513 Podosphaeraclandestina 309 Podosphaeraleucotricha 306 Potebniamyces pyri 484 Taphrina bullata 293 Cynara scolymus (alcachofa), ver también Compositae Anillos amarillos de la alcachofa, virus de los 49 Artichoke Italian latentvirus 55 Artichokelatent virus 61 Artichokemosaicdisease 139 Artichoke mottledcrinklevirus 111 Artichoke yellow ringspotvirus 49 Ascochytahortorum 402 Bean yellow mosaicvirus 67 Bremia lactucae 265 Estriado del tabaco, virusdel 39 Itersonilia perplexans 523 Latente de la alcachofa, virus 61 Latente italiano de la alcachofa, virus 55 Leveillula taurica 304 Mosaico de la alcachofa 139 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Moteado arrugado de la alcachofa, virus del 111 Tobaccostreak virus 39 Cynodon dactylon (grama), ver también Gramineae Cochliobolus cynodontis 435 Ustilago cynodontis 532 Dáctilo, ver Dactylis glomerata Dactylis glomerata (dactilo), ver también Gramineae (Pratenses) Clavibacter rathayi 216
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Indice Claviceps purpurea 318 Cocksfoot mild mosaicvirus 124 Cocksfoot mottle virus 109 Cocksfoot streak virus 60 Drechslera catenaria 434 Entyloma dactylidis 523 Epichloe typhina 320 Estriado del dactilo, virus del 60 Hymenula cerealis 349 Mastigosporiummuticum 389 Mosaico atenuado del dhctilo, virus del 124 Moteado del dactilo, virus del 109 Mycosphaerella recutita 408 Phyllachora dactylidis 373 Pseudoseptoria stomaticola 460 Puccinia graminis ssp. graminicola 549 Puccinia striiformis var. dactylidis 557 Pyrenophora dactylidis 434 Pyrenophora lolii 435 Rhynchosporium secalis 468 Uromyces dactylidis var. dactylidis 564 Xanthomonas campestris pv.graminis 196 Dahlia, ver también Compositae, Ornamentales Dahliamosaic virus 97 Entyloma calendulae f. dahliae 523 Estriado del tabaco, virus del 39 Mosaico de la dalia, virus del 97 Pseudomonas cichorii 172 Tobacco streak virus 39 Daucus carota (zanahoria), ver también Umbelliferae Alfalfa mosaic virus 101 Alternaria dauci 421 Alternaria radicina 416 Amarilleodel áster, MLOdel 149 Aster yellowsMLO149 Carrot mosaicvirus 66 Carrot mottlevirus 126 Carrot redleaf virus 47 Cercospora carotae 407 Chalara thielavioides 360 Cucumber mosaic virus 33 Erysiphe heraclei 304 Fusarium arthrosporioides 322 Helicobasidium brebissonii 569 Hoja roja de la zanahoria, virus de la 47 Leptosphaeria libanotis 427 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico del pepino, virus del 33 Mosaico de la zanahoria, virus del 66 Moteado de la zanahoria, virus del 126 Mycocentrospora acerina 470 PlasmoPara crustosa 270 ’ Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175
639
Rhyzoctonia carotae 573 Rhyzopus stolonifer 288 Sclerotinia sclerotiorum 501 Streptomyces scabies 232 Thanatephorus cucumeris 570 Delphinium, ver también Ranunculaceae, Ornamentales Chalara elegans 358 Erysiphe Polygon¡300 Erysiphe ranunculi 304 Dianthus, ver también Caryophyllaceae, Ornamentales Fusarium oxysporum f.sp. dianthi 339 Peronospora dianthi 264 Dianthus barbatus, ver también Dianthus Calonectria kyotensis 332 Mycosphaerella dianthi 410 Phialophora cinerescens 349 Puccinia arenariae 559 Dianthus caryophyllus (clavel), ver también Dianthus Alternaria dianthi 421 Anillos del clavel, virus de los 99 Anillos grabados del clavel, virus del 96 Botryotinia fuckeliana 489 Carnation etched ringvirus 96 Carnation latent virus 22 Carnation mottlevirus 95 Carnation necrotic fleck virus 30 Carnation ringspot virus 99 Carnation veinmottle virus 72 Enanismo ramificado del tomate, virus del 110 Erwinia chrysanthemi pv. dianthicola 230 Fusarium culmorum 333 Fusarium oxysporum f.sp. dianthi 339 Fusarium poae 324 Fusarium redolens 346 Gibberella avenacea 321 Heteropatella valtellinensis 51 1 Latente del clavel, virus 22 Moteado del clavel, virus del 95 Moteado de las venas del clavel, virus del 72 Mycosphaerella dianthi 410 Peronospora dianthicola 264 Phialophora cinerescens 349 Phytophthora nicotianae var. parasitica 246 Pseudomonas caryophylli 171 Pseudomonas woodsii190 Punteado necr6tico del clavel, virus del 30 Schizothyrium pomi 449 Septoria dianthi 458 Tomato bushy stunt virus 110 Uromyces dianthi 563 Ustilagoviolacea 532
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640
Indice
Dieffenbachia, ver también Ornamentales Erwinia chrysanthemi pv.dieffenbachiae Diospyros (caqui), ver también Arboles caducifolios Phyllactinia guttata 306 Dryopteris Milesina kriegeriana 544
231
Endivia, ver Cichorium Enebro, ver Juniperus Eneldo, ver Anethum graveolens Epilobium, ver también Onagraceae Pucciniastrum epilobii f.sp. abietichamaenerii 561 Ericaceae Pestalotiopsis guepinii 389 Phytophthoracryptogea 247 Eriobotrya japonica (níspero), ver también Rosaceae Eutypalata 390 Spilocaea pyracanthae 442 Escaña, ver Triticum dicoccum Escorzonera, ver Scorzonera hispanica Esparceta, ver Onobrychis sativa Espelta, ver Triticum spelta Espinaca, ver Spinacia oleracea Espinaca de Nueva Zelanda, verTetragonia tetragonioides Espino, ver Crataegus Eucalyptus, ver también Arboles caducifolios * Armillaria tabescens 588 Phytophthora cryptogea ‘247 Euonymus Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Euonymus infectiousvariegationdisease 144 Microsphaera euonymi-japonici 306 Strawberry latentringspotvirus 49 Variegadoinfecciosodel evónimo 144 Fagopyron esculentum (alforfón) Erysiphe polygoni 300 Fagus (haya), ver también Arboles caducifolios Apiognomonia errabunda 369 Armillariamellea 587 Ascodichaena rugosa 486 Bjerkanderaadusta 586 Chondrostereumpurpureum 576 Fomesfomentarius 585 Fomitopsiscytisina 585 Ganodermaadspersum 578 Ganodermaapplanatum 578 Ganoderma pfeifferi Ganoderma resinaceum 578 Hypoxylonserpens 384
Laetiporus sulphureus 585 Meripilus giganteus 586 Microsphaera alphitoides 305 Nectriacinnabarina 330 Nectriacoccinea 330 Nectria ditissima 332 Nectria galligena 325 Phyllactinia guttata 306 Phytophthoracactorum 248 Phytophthota cinnamomi 252 Pleurotusostreatus 590 Stereum hirsutum 577 Stereum rugosum 578 Ustulinadeusta 384 Falso ciprés, ver Chamaecyparis Festuca, ver también Gramineae (Pratenses) Claviceps purpurea 3 18 Cocksfoot mild mosaicvirus 124 Drechsleracatenaria 434 Drechslerafestucae 434 Drechslera phlei 434 Epichlotetyphina 320 Laetisaria fuciformis 574 Limonomyces roseipellis 574 Mosaico atenuadodel dactilo 124 Puccinia coronata var. coronata f.sp. festucae 547 Pucciniagraminis ssp. graminicola 549 Pyrenophora dictyoides 435 Pyrenophora lolii 435 Sclerotinia homoeocarpa 500 Uromyces dactylidis var. dactylidis 564 Xanthomonascampestrispv. graminis 196 Ficus Carica (higuera) Armillaria mellea 587 Cerotelium fici 535 Diaporthecinerescens 336 Fig mosaic disease 139 Mosaico de la higuera 139 Mycosphaerellabolleana 406 Nectriahaematoccoccavar.brevicona 324 Rosellinianecatrix 382 Fleo, ver Phleum Foeniculum vulgare (hinojo), ver también Umbelliferae Cercosporidium 408 Erysiphe heraclei 304 Phomopsisfoeniculi 366 Phytophyhota syringae 25 1 Forsythia intermedia Anillos negros del tomate, virus de los 50 Arabismosaicvirus 55 Mosaico del arabis, virus del 55 Tomato black ring virus 50
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641
Indice Fortunella, ver también Citrus Caquexia-xiloporosis de los cítricos 132 Citrus cachexia-xyloporosis disease 132 Spiroplasma citri 161 Fragaria ananassa (fresa), ver también Rosaceae Amarilleodel áster, MLO del 149 Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Arabismosaicvirus 55 Arrugado de la fresa, virus del 105 Aster yellows MLO 149 Bandeado de las venas de la fresa, virus del 96 Borde amarillo atenuado de la fresa, virus del 44 489 Botryotiniafuckeliana Cercosporavexans 407 Clover phyllody MLO 157 Clover witches broomMLO 158 Colletotrichum acutatum 378 Corticium rolfsii 574 Diplocarponearlianum 508 Escobas de brujas del trébol, MLO de las 158 Estriado del tabaco, virus del 39 Filodia del trébol, MLO de la 157 Gibberellapulicaris 324 Glomerellacingulata 373 Gnomoniacoman 370 Mosaico del arabis, virus del 55 Moteado de la fresa 141 Mucor piriformis 287 Mycosphaerellafragariae 409 Necrosis de la fresa 142 Phoma pomorum 455 Phomopsis obscurans 366 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora fragariae 243 Pleospora scrophulariae 416 Raspberry ringspotvirus 48 Rhizoctoniafragariae 573 Rhizopussexualis 288 Rhizopusstolonifer 288 Rosellinia necatrix 382 Sphaerotheca alchemillae 312 Stagonospora fragariae 460 Strawberry crinkle virus 105 Strawberry latent ringspot virus 49 Strawberry mild yellow edge virus 44 Strawberry mottle disease 141 Strawberrynecrosisdisease 142 Strawberry vein bandingvirus 96 Tobaccostreakvirus 39 Tomato black ring virus 50
Verticillium dahliae 346 Xanthomonas fragariae 205 Frambueso, ver Rubus idaeus Frambueso negro, ver Rubus occidentalis Fraxinus (fresno), ver también Arboles caducifolios Arabismosaicvirus 55 Armillaria obscura 589 Ash mosaicdisease 122 Fomitopsis cytisina 585 Hypoxylon rubiginosum 384 Hysterographium fraxini 398 Inonotus hispidus 582 Mosaico del arabis, virus del 55 Mosaico delfresno 122 Nectriacinnabarina 330 Nectria galligena 325 Phellinusigniarius 579 Pseudomonas syringae ssp.savastanoi 189 Freesia, ver también Iridiaceae Bean yellow mosaic virus 67 Botryotiniafuckeliana 489 Eupenicillium crustaceum 297 Freesia mosaic virus 62 Fusariumoxysporumf.sp. gladioli 340 Mosaico de la fresia, virus del 62 Mosaico amarillo de la judía 67 Mycosphaerella macrospora 340 Pseudomonas gladioli pv. gladioli 174 Sclerotinia gladioli 500 Septoria gladioli 458 Fresa, ver Fragaria ananassa Fresno, ver Fraxinus Fritillaria Sclerotiniabulborum 500 Frutales de hueso, v w Prunus Frutos Geotrichumcandidum var. candidum 292 Nematospora coryli 292 Phoma glomerata 455 Rhizopussexualis 288 Rhizopusstolonifer 288 Fuchsia, ver también Onagraceae, Ornamentales Pucciniastrumepilobii f.sp. palustris 561 Frutales de hueso, ver Prunus Galanthus nivalis Botryotinianarcissicola 495 Botrytisgalanthina 494 Stagonospora curtisii 460 Garbanzo, ver Cicer arietinum Gentiana Cronartium flaccidum 536 Cronartiumflaccidumf.sp.gentianae
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537
Indice
642 Geranio, ver Pelargonium Gerbera jamesonii, ver también Compositae, Ornamentales Albugotragopogonis 275 Amarilleo del áster, MLO del 149 Ascochytagerberae 402 Aster yellows MLO 149 Phytophthoracryptogea 247 Pseudomonas cichorii 172 Girasol, ver Helianthus annuus Gladiolus (gladiolo), ver también Iridaceae Artichoke Italian latent virus 55 Beanyellowmosaicvirus 67 Botryotinia draytoni 494 Cascabeleodeltabaco,virusdel 109 Cucumber mosaicvirus 33 Curvularia trifolii f.sp. gladioli 437 Eupenicillium crustaceum 297 Fusariumoxysporumf.sp. gladioli 340 Gladiolus grassinessMLO 152 Latente italiano de la alcachofa, virus 55 Mosaico del pepino, virus del 33 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Mycosphaerella macrospora 41 1 Nectria haematococca var. brevicona 327 Proliferación del gladiolo, MLO de la 152 Pseudomonas gladioli pv. gladioli 174 Puccinia gladioli 565 Sclerotinia gladioli 500 Septoria gladioli 458 Tobaccorattlevirus 109 Urocystis gladiolicola 528 Uromycestransversalis 564 Xanthomonas campestris PV. gummisudans 197 Gloxinia, ver Sinningia Glycine max (soja), ver también Leguminosae Alfalfa mosaic virus 101 Ascochyta sojaecola 402 Cercospora kikuchii 407 Cercospora sojina 407 Chalara elegans 358 Colletotrichum truncatum 380 Corynespora cassiicola 407 Curtobacterium flaccumfaciens pv. flaccumfaciens 216 Diaporthephaseolorumvar. sojae 336 Estriado del tabaco, virus del 39 Fusariumoxysporumf.sp. vasinfectum 345 Glomerellaglycines 379 Macrophomina phaseolina 459 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico de la soja, virus del 66 Mosaico del sur de la judía, virus del 108
Mycosphaerella cruenta 406 Nectria haematococca var. brevicona 327 Peronosporamanshurica 263 Phialophoragregata 349 Pleosphaerulinasojaecola 447 Pseudomonas syringae PV. glycinea 178 Sclerotiniasclerotiorum 501 Septoria glycines 458 Southernbean mosaicvirus 108 Soybean mosaicvirus 66 Tobaccostreak virus 39 Xanthomonascampestris PV. glycines 195 Gossypium (algodón), ver también Malvaceae Alternaria macrospora 421 Ascochyta gossypii 402 Chalara elegans 358 Estriado del tabaco, virusdel 39 Fusariumoxysporumf.sp. vasinfectum 345 Glomerellagossypii 379 Leveiliula taurica 304 Macrophominaphaseolina 459 Mycosphaerellagossypina 407 Nectriahaematococcavar.brevicona 327 Nematospora coryli 292 Tobaccostreak virus 66 Verticilium dahliae 346 Xanthomonas campestris pv. malvacearum 198 Grama, ver Cynodon dactylon Gramineae Barleyyellowdwarfvirus 44 Bromemosaic virus 94 Claviceps purpurea 318 Cocksfoot mild mosaic virus 124 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Fusarium poae 324 Gaeumannomyces graminis 371 Lagena radicicola 238 Maizedwarfmosaic virus 70 Mosaico del bromo, virus del 94 Mosaico atenuado del dáctilo, virus del 124 Mosaico enanizante del maíz, virus del 70 Polymyxagraminis 287 Pseudocercosporellaaestiva 465 Pseudocercosporella anguina 465 Pseudocercosporella herpotrichoides var. acuformis 465 Pseudocercosporella herpotrichoides var. herpotrichoides 465 Pseudomonas syringae pv.atropurpurea 177 Pucciniagraminis 548 Pythium arrhenomanes 238 Pythiumgraminicola 238 Sclerophthoramacrospora 274
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643
Indice Typhula incarnata 575 Uromyces dactylidis 564 Wojnowicia hirta 461 Xanthomonas campestris pv. cerealis 191 Gramineae (Cereales), ver también Gramineae Alternaria alternata 420 Cereal tillering disease virus 104 Claviceps purpurea 318 Enfermedad del ahijado de los cereales, virus de la 104 Erysiphe graminis 302 Fusarium culmorum 333 Fusarium graminum 320 Fusarium sporotrichioides 324 Gibberella avenacea 321 Gibberella baccara f.sp. cerealis 323 Gibberella cyanea 324 Gibberella gordonii 324 Gibberella intricans 324 Gibberellapulicaris 324 Gibberella zeae 320 Mycosphaerella tassiana 410 Puccinia graminis ssp. graminis 549 Sclerotinia borealis 499 Typhula incarnata 575 Typhula ishikariensis 575 Gramineae (Pratenses), ver también Gramineae Cladochytrium caespitis 282 Claviceps purpurea 318 Cochliobolus sativus 436 Cocksfoot streak virus 60 Didymella exitialis 400 Epichloe typhina 320 Erysiphe graminis 302 Estriado del dactilo, virus del 60 Fusarium culmorum 333 Fusarium graminum 320 Gaeumannomyces graminis var. avenae 371 Gaeumannomyces graminis var. graminis 371 Gaeumannomyces graminis var. tritici 371 Gibberella tricincta 324 Gloeotinia granigena 496 Glomerellagraminicola 380 Hymenella cerealis 349 Laesitaria fuciformis 574 Leptosphaeria avenaria 422 Leptosphaeria nodorum 421 Lidophia graminis 428 Magnaporthe grisea 380 Microdochiumbolleyi 386 Monographellanivalis 384 Mosaico del ballico, virus del 61 Mycosphaerella recutita 408 Phyllachora graminis 373
Physoderma graminis 283 Pseudocercosporella herpotrichoides 465 Puccinia brachypodii 560 Puccinia coronata 546 Puccinia coronara var. coronata 548 Puccinia graminis ssp. graminicola 549 Puccinia graminis ssp. graminis 549 Puccinia recondita 555 Puccinia striiformis 557 Rhynchosporium orthosporum 468 Ryegrass mosaic virus 61 Sclerotinia borealis 499 Sclerotinia homoeocarpa 500 Setosphaeria rostrata 435 Spermospora Ciliata389 Spermospora lolii 389 Tilletia controversa 526 Trechispora coharens 575 Trechispora farinacea 575 Typhula ishikariensis 575 Urocystis agropyri 528 Uromyces dactylidis 564 Ustilago hypodytes 532 Ustilago striiformis 582 Grosellero, ver Ribes uva-crispa Grosellero negro, ver Ribes nigrum Grosellero rojo, ver Ribes rubrum Guisante, ver Pisum sativum Guisante de olor, ver Lathyrus odoratus Gypsophila, ver también Caryophyllaceae, Ornamentales Uromyces dianthi 563 Haba, ver Vicia faba Haya, ver Fagus Hedera helix (hiedra), ver también Ornamentales Arabismosaic virus 55 Mosaico del arabis, virus del 55 Xanthomonas campestris PV. hederae 197 Helianthus annuus (girasol), ver también Compositae Albugotragopogonis 275 Alternaria helianthi 421 Amarilleodel áster, MLOdel149 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Aster Yellows MLO 149 Beet western yellows virus 42 Diaporthe helianthi 362 Erysiphe cichoracearum 298 Itersonilia perplexans 523 Leptosphaeria lindquistii 427 Macrophomina phaseolina 459 Mosaicodelgirasol 122
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644
Indice
Plasmopara halstedii 268 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonas syringae PV. helianthi 178 551 Pucciniahelianthi Rhizopusoryzae 288 Sclerotinia sclerotiorum 501 Septoria helianthi 458 Sphaerotheca fuliginea 309 Sunflowermosaic disease 122 Hemerocallis Mycosphaerella macrospora 41 1 Hibiscus, ver también Malvaceae Leveillula taurica 304 Hiedra, ver Hedera helix Hierba del canónigo, ver Valerianella locusta Higuera, ver Ficus Carica Hinojo, ver Foeniculum vulgare Hippeastrum (amaryllis) Stagonospora curtisii 460 Holcus, ver también Gramineae (Pratenses) Puccinia coronata var. holci 547 Hordeum vulgare (cebada), ver también Gramineae (Cereales) Barley stripe mosaic virus 100 Barley yellow dwarfvirus 44 Barley yellow mosaicvirus 123 Barley yellow striate mosaicvirus 107 Ceratobasidium cereale 573 Cereal tillering disease virus 104 Claviceps purpurea 3 18 Cochliobolus sativus 436 Didymella exitialis 400 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Enfermedad del ahijado de los cereales, virus dela 104 Erysiphe graminis f.sp. hordei 302 Fusarium culmorum 333 Gaeumannomyces graminis var. tritici 371 Glomerellagraminicola 380 Hymenella cerealis 349 Lagena radicicola 238 Leptosphaeriaavenaria 422 Leptosphaeria nodorum 421 Magnaporthe grisea 380 Microdochium bolleyi 386 Monographella nivalis 384 Mosaico del trigo transmitido por el suelo, virus del 123 Mosaico amarillo de la cebada, virus del 123 Mosaico estriado de la cebada, virus del 100 Mosaico estriado deltrigo,virusdel 125 Mosaico estriado amarillo de la cebada, virus del 107
Pseudocercosporellaherpotrichoides 465 Pseudomonas syringae pv. atrofaciens 177 Pseudoseptoria stomaticola 460 Puccinia graminis ssp. graminis f.sp. secalis 549 551 Pucciniahordei Pucciniastriiformis 557 Pucciniastriiformis f.sp. hordei 558 Pucciniastriiformis var. striiformis 557 Pyrenophora graminea 430 Pyrenophorateres 431 Rhynchosporiumsecalis 468 Sclerophthoramacrospora 274 Septoria passerinii 457 Ustilagohordei 529 Ustilagohordei f.sp. hordei 529 Ustilago nuda 531 Wheatsoil-bornemosaicvirus 123 Wheat streak mosaicvirus 125 Xanthomonascampestris pv. translucens 203 Humulus lupulus (lúpulo) AppleMosaicvirus 40 Amarilleodel áster, MLO del 149 Americano latente del lúpulo, virus 21 55 Arabismosaicvirus Aster yellows MLO 149 Enanismo del lúpulo,viroide del 81 Gibberellapulicaris 324 Hop American latent virus 21 Hoplatent virus 22 Hop mosaicvirus 24 Hopstunt viroid 81 Latentedel lúpulo,virus 22 Mosaico del arabis, virus del 55 Mosaico del lúpulo,virus 24 Mosaico del manzano, virus del 40 Mosaico asteroideo de la petunia, virus del 111 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Petunia asteroid mosaic virus 111 Pseudoperonospora humuli 272 Septoria humuli 458 Sphaerotheca humuli 3 1 1 Tobacco necrosisvirus 102 Verticillium albo-atrum 346 Hyacinthus orientalis (jacinto) Botrytishyacinthi 494 Cascabeleodeltabaco,virus del 109 Enrollado de la patata, virus del 46 Erwiniarhapontici 23 1 HyacinthLisser disease MLO 152 Sclerotiniabulborum 500 Tobaccorattle virus 109 Xanthomonascampestris pv.hyacinthi 198
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Indice Hydrangea Anillos de la hortensia, virus de los 56 Hydrangea ringspotvirus 56 HydrangeavirescenceMLO 152 Microsphaera polonica 306 Nectria radicicola 33 1 Virescencia de la hortensia, MLO de la 152 Iridaceae Bean yellow mosaicvirus 67 Eupenicillium crustaceum 297 Fusarium oxysporum f.sp. gladioli 340 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Mycosphaerella macrospora 41 1 Iris, ver también Iridaceae Bearded iris mosaic virus 64 Botryotinia convoluta 494 Drechslera iridis 436 Eupenicillium crustaceum 297 Fusarium oxysporum f.sp. gladioli 340 Iris mild mosaic virus 69 Iris severe mosaic virus 72 Latente del narciso, virus 22 Mosaico de los lirios barbados, virus del 64 Mosaico atenuado del lirio, virus del 69 Mosaico grave del lirio, virus del 72 Mycosphaerella macrospora 41 1 Narcissuslatent virus 22 Penicillium corymbiferum 297 560 Pucciniairidis Rhizoctonia tuliparum 572 Sclerotinia bulborum 500 Sclerotium delphinii 574 Ixia, ver también Iridaceae Fusarium oxysporum f.sp. gladioli 340
Jacinto, ver Hyacinthus orientalis Jasminum nudiflorum cazmín) Corticium rolfsii 574 Escobas de brujas del jazmín, MLO de las 152 Jasmine witches broomMLO 152 Rosellinia necatrix 382 Jazmín, ver Jasminum officinale Judía, ver Phaseolus vulgaris Judía pinta, ver Phaseolus coccineus Juglans (nogal), ver también Arboles caducifolios Armillariamellea 587 Botryosphaeria ribis 445 Chalara thielavioides 360 Cherry leaf roll virus 52 Diaporthemedusaea 362 Enrollado del cerezo, virus del 52 Eutypalata 390
645
Gnomonialeptostyla 370 Inonotus hispidus 582 Laetiporussulphureus 585 Melanconisjuglandis 371 Microstroma juglandis 568 Nectria galligena 325 Phytophthora cinnamomi 252 Polyporussquamosus 587 Pseudomonas syringae PV. syringae 186 Xanthomonascampestris pv. juglandis 198 Juniperus (enebro), ver también Coníferas Gymnosporangiumclavariiforme 540 Gymnosporangiumconfusum 540 Gymnosporangium cornutum 540 Gymnosporangium sabinae 540 Gymnosporangiumtremelloides 540 Herpotrichiajuniperi 427 Kabatinajuniperi 459 Lophodermium juniperinum 484 Phomopsis juniperivora 365 Seiridium cardinale 387 Koelreuteria Verticillium dahliae 346
Labiatae Peronospora lamii 264 Laburnum anagyroides, ver también Leguminosae, Arboles caducifolios Pleiochaeta setosa 389 Lactuca sativa (lechuga), ver también Compositae Alfalfa mosaicvirus 101 Amarilleo del áster, MLO del 149 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Arabismosaic virus 55 Artichoke Italian latent virus 55 Aster yellows MLO 149 Beetpseudoyellowsvirus 27 Beet western yellows virus 42 Beet yellow stunt virus 27 Botryotiniafuckeliana 489 Bremia lactucae 265 Dandelion yellow mosaic disease 139 Enanismo amarillo de la remolacha, virus del 27 Falso amarilleo de la remolacha, virus del 27 Latente italiano de la alcachofa, virus 55 Lettuce big-vein virus 128 Lettuce mosaicvirus 62 Marssonina panattoniana 5 12
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Indice
646
alba
Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico del arabis, virus del 55 Mosaico de la lechuga, virus del 62 Mosaico del nabo, virus del 64 Mosaicoamarillo del diente de león 139 Olpidium brassicae 281 Pleosporaherbarum 415 Pleosporaherbarumf.sp. lactucae 415 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175 Pseudomonas syringaepv. aptata 177 Sclerotiniaminor 501 Sclerotiniasclerotiorum 501 Septorialactucae 458 Sowthistle yellow vein virus 108 Thanatephoruscucumeris 570 Tomato black ring virus 50 Tomatospotted wilt virus 101 Turnip mosaic virus 64 Venas amarillas del sonchus, virus de las 108 Venas grandes de la lechuga, virus de las 128 Xanthomonascampestrispv. vitians 204 Larix (alerce), ver también Coníferas Armillaria obscura 589 Escobas de brujas del alerce, RLO de las 164 Gremmeniellaabietina 509 Lachnellula willkommii 5 1 1 Laetiporussulphureus 585 Larch witches broomRLO 164 Merialaricis 462 Mycosphaerellalaricina 402 Nectriacinnabarina 330 Phacidiumconiferarum 5 14 Phaeolus schweinitzii 578 Phellinus hartigii 58 1 Phomopsisjuniperivora 365 Rhizina undulata 487 Scirrhia pini 414 Setereum sanguinolentum 577 Sydowiapolyspora 448 Lathyrus, ver también Leguminosae Ascochyta pisi 401 Chalara elegans 358 Erysiphe trifolii 301 Mycosphaerellapinodes 400 Peronospora viciae 264 Pseudomonas syringae pv. pisi 184 Ramularia deusta 409 Uromycesfabae 563 Lathyrus odoratus (guisante de olor), ver también Lathyrus Ramularia 409
Laurel, ver Laurus Laurel cerezo, ver Prunus laurocerasus Laurus (laurel) Phytophthora cinnamomi 252 Lavanda, ver Lavandula latifolia Lavandula, ver también Labiatae Phytophthora cinnamomi 252 Lavandula latifolia (lavanda), ver también Lavandula Decaimiento amarillo de la lavanda, MLO del 152 Lavender yellow decline MLO 152 Rosellinia necatrix 382 Lechuga, ver Lactuca sativa Ledum, ver también Ericaceae Chrysomyxa ledi var. ledi 535 Chrysomyxa woroninii 535 Leguminosae Bean yellow mosaicvirus 67 Cowpeaaphid-borne mosaicvirus 61 Gibberellapulicaris 324 Mosaico del chícharo transmitido por pulgones, virusdel 61 Mosaico de la remolacha, virus del 65 Mosaico del trébol blanco, virus del 84 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Mosaico de las venas del trébol rojo, virus del 25 Nematospora coryli 292 Peronospora trifoliorum 263 Phoma medicaginis var. medicaginis 452 Phoma medicaginis var. pinodella 452 Phytophthora megasperma 255 Red clover vein mosaicvirus 25 Sclerotinia trifoliorum 503 Sugar beet mosaicvirus 65 Typhula ishikariensis 575 Uromyces anthyllidis 565 White clover mosaicvirus 84 Lens culinaris (lenteja), ver también Leguminosae Ascochyta lentis 402 Bean leaf roll virus 46 Bean yellow mosaicvirus 67 Enrollado de la judía, virus del 46 Erysiphe pisi 301 Macrophominaphaseolina 459 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Uromycesfabae 563 Lenteja, ver Lens culinaris Ligustrum (aligustre) Cherry leaf roll virus 52 Enrollado del cerezo, virus del 52 Mosaico asteroideo de la petunia, virus del 111
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Indice Petunia asteroid mosaic virus 1 1 1 Pseudomonas syringae ssp.savastanoi 189 Lilium (azucena) Asintomático de la azucena, virus 22 Botrytis elliptica 494 Botrytishyacinthi 494 Botrytis tulipae 496 Cascabeleo del tabaco, virus del 109 Cucumber mosaicvirus 33 Fusariumoxysporum f.sp. lilii 336 Lily symptomlessvirus 22 Mosaico del pepino,virus del 33 Rotura de color del tulipán, virus de la 73 Tobacco rattlevirus 109 Tulipbreakingvirus 73 Lilo, ver Syringa vulgaris Lima, ver Citrus aurantiifolia Lima dulce, ver Citrus limettioides Lima de Rangpur, ver Citrus reticulata x aurantiifolia Limonero, ver Citrus limon Lino, Linum usitatissimum Linum Melampsora lini var. lini 542 Linum usitatissimum (lino) Alternaria linicola 421 Amarilleo del áster, MLO del 149 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Beetcurly top virus 99 Beet western yellows virus 42 Colletotrichum lini 378 Discosphaerina fulvida 447 Fusarium oxysporum f.sp. lini 340 Melampsora lini 542 Melampsora lini var. liniperda 542 Mycosphaerellalinicola 404 Oidium lini 314 Olpidium brassicae 281 Phoma exigua var. linicola 455 Lirio, ver Iris Lolium (ballico), ver también Gramineae (Pratenses) Ascochyta desmazieresii 402 Barley yellow dwarfvirus 44 Cheilariaagrostis 461 Claviceps purpurea 3 18 Cochliobolus sativus 436 Drechsleracatenaria 434 Drechslera nobleae 434 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Excrecencias del Lolium, virus de las 105 Gloeotiniagranigena 496
647
Hymenella cerealis 349 Laetisaria fuciformis 574 Limonomyces roseipellis 574 Lolium enation virus 105 Mosaicodelballico, virus del 61 Puccinia coronata var. coronata f.sp. lolii 547 Pucciniaschismi 555 Pyrenophora dictyoides f.sp. perennis 435 Pyrenophora lolii 435 Rhynchosporium secalis 468 Ryegrass mosaicvirus 61 Spermospora lolii 389 Tilletia caries 525 Tilletia foetida 525 Xanthomonascampestrispv. graminis 196 Lombardy poplar, ver Populus nigra Lonicera (madreselva) Escobas de brujas de la madreselva, MLO de las 152 Honeysuckle witches broomMLO 152 Microsphaera lonicerae 306 Lotus (loto), ver también Leguminosae Erysiphe trifolii 301 Peronospora trifoliorum 263 Lupinus (altramuz), ver también Leguminosae Amarilleo del áster, MLO del 149 Ascochyta caulicola 402 Aster yellows MLO 149 Bean yellow mosaic virus 67 Chalara elegans 358 Corticium rolfsii (574 Diaporthe woodii 366 Erysiphe trifolii 301 Fusariumoxysporumf.sp. lupini 336 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Nectria haematococca var. brevicona 327 Pleiochaeta setosa 389 Uromyces lupinicola 564 Lupulina, ver Medicago lupulina Lúpulo, ver Humulus lupulus Lycopersicon esculentum (tomate), ver también Solanaceae Alfalfa mosaic virus 101 Alternaria alternata f.sp. lycopersici 420 Alternaria longipes 420 Alternaria solani 419 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Aspermia del tomate, virus de la 33 Bacillus polymixa 2 15 Beet curly top virus 99 Botryotiniafuckeliana 489 Calyptella campanula 590 Chalara elegans 358
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Indice
Clavibacter michiganensis ssp. michiganensis 218 Colletotrichum coccodes 379 Colletotrichumdematium 380 Corticium rolfsii 574 Corynespora cassiicola 407 Cucumber mosaicvirus 33 Didymellalycopersici 399 Enanismo ramificado del tomate, virusdel 110 Estriado del tabaco, virus del 39 Fulviafulva 411 Fusariumoxysporumf.sp. lycopersici 341 Fusarium oxysporum f.sp. radicislycopersici 336 Geotrichum candidum var. candidum 292 Leveillula taurica 304 Macrophomina phaseolica 459 Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 Monographella cucumerina 386 Mosaico de la alfalfa, virusdel 101 Mosaico del pepino, virusdel 33 Mosaico del tabaco, virus del 78 Mucor circinelloides 288 Nectriahaematococcavar. brevicona 327 Phomadestructiva 455 Phytophthoracapsici 247 Phytophthoracryptogea 247 Phytophthoraerythroseptica 243 Phytophthora infestans 240 Phytophthora nicotiniae var. parasitica 246 Pleosporaherbarum f.sp.lycopersici 415 PotatostolburMLO 151 Potato virus X 57 Potatovirus Y 76 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonascorrugata 173 Pseudomonassolanacearum 175 Pseudomonas syringaepv. tomato 187 Pyrenochaeta lycopersici 427 Rhizopus stolonifer 288 Rizado amarillo del tomate, virus del 100 Rizado de la hoja del tabaco, virus del 100 Sclerotiniasclerotiorum 501 Septoria lycopersici 456 Septoria lycopersici var. lycopersici 457 Spongosporasubterraneaf.sp.subterranea 286 Stemphyliumlycopersici 415 Stemphyliumsolani 415 Stemphyliumvesicarium 416 Stolbur de la patata, MLO del 151 Synchytrium endobioticum 283 Thanatephoruscucumeris 570 Tobacco leaf curl virus 100
Tobacco mosaicvirus 78 Tobaccostreakvirus 39 Tomatoaspermy virus 33 Tomato black ring virus 50 Tomatobushystunt virus 110 Tomatospotted wilt virus 101 Tomato yellow leaf curl virus 100 Verticillium albo-atrum 346 Verticillium dahliae 346 X de la patata, virus 57 Xanthomonascampestris pv. vesicatoria Y de la patata, virus 76
204
Madreselva, ver Lonicera Magnolia, ver también Arboles caducifolios Nectria galligena 325 Phytophthora cinnamomi 252 Mahonia aquifolium Cumminsiella mirabilissima 540 Maíz, ver Zea mays Malus, ver también Rosaceae, Arboles caducifolios Nectria galligena 325 Phytophthora cinnamomi 252 Phytophthoracryptogea 247 Podosphaeraleucotricha 306 Venturiainaequalis 437 Malus domestica (manzano), ver también Malus Agrobacteriumtumefaciens 212 Anillos delmanzano 131 Anillos del tomate, virus de los 48 Apple chat fruitdisease 158 Apple chlorotic leaf spot virus 28 Apple dappleapple viroid 83 Apple green crinkle disease 132 Apple leaf pucker disease 138 Applemosaicvirus 40 Appleproliferation MLO 159 Appleringspotdisease 131 Appleroughskin disease 142 Apple rubbery wood disease 158 Apple stem grooving virus 121 Armillariamellea 587 Arrugado verdedelmanzano 132 Botryosphaeriaobtusa 444 Botryotiniafuckeliana 489 Chondrostereurnpurpureum 576 Corteza escarnosa de malus piatycarpa 134 Cytosporapersonata 369 Cytospora schulzeri 369 Diaporthe eres 362 Elsinoepyri 444 Enanismode malus platycarpa 137
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Indice Enanismo ramificado del tomate, virus del 110 Erwiniaamylovora 224 Eutypalata 390 Frutosatrofiadosdelmanzano 158 Frutosóseosdel peral 137 Gibberella baccata 323 Gloeodes pomigena 458 Glomerellacingulata 373 Hojafruncidadelmanzano 138 Inonotus hispidus 582 Madera asurcada del manzano, virus de la 121 Madera de caucho del manzano 158 Malus platycarpa dwarf disease 137 Malus platycarpa scaly bark disease 134 Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Monilinia fructigena 497 Monilinia laxa 497 Monilinia laxa f.sp. mal¡ 497 Mosaico del manzano, virus del 40 Mucor piriformis 287 Mycosphaerella pomi 402 Nectria galligena 325 Pearstony pit disease 137 Penicillium expansum 296 Pestalotia malorum 389 Pezicula alba 513 Pezicula corticola 5 14 Peziculamalicorticis 5 13 Pholiota squarrosa 590 Phoma pornorum 455 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora syringae 251 Piel rugosa del manzano 142 Pleospora herbarurn 415 Podosphaeraleucotricha 306 Potebniamyces pyri 484 Proliferación del manzano, MLO de la 159 Pseudomonas syringaepv.syringae 186 Rhizopus stolonifer 288 Rosellinianecatrix 382 Schizothyriumpomi 449 Tomatobushystunt virus 110 Tomato ringspot virus 48 Valsa cincta 368 Valsa leucostoma 368 Venturiainaequalis 437 Venturiainaequalis f.sp. mal¡ 437 Malva, ver también Malvaceae Aclarado de las venas de la malva, virus del 59 Malva vein-clearing virus 59 Pucciniamalvacearum 560
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Malvaceae Aclarado de las venas de la malva, virus del 59 Malvavein-clearing virus 59 Mandarino, ver Citrus reticulata Mandarino clementino, ver Citrus reticulata x aurantium Mandarino satsuma, ver Citrus unshiu Manzano, ver Malus domestica Matthiola incana (alhelí), ver también Cruciferae, Ornamentales Arnarilleo del áster, MLO del 149 Aster yellows MLO 149 Mosaico del nabo, virus del 64 Peronospora parasitica 258 Turnip mosaic virus 64 Xanthomonascampestris PV. campestris 194 Xanthomonascampestrispv.incanae 198 Medicago, ver también Leguminosae Pseudopeziza trifolii 516 Sclerotinia trifoliorurn var. trifoliorum 503 Uromycesstriatus 564 Medicago lupulina (lupulina), ver también Medicago Pseudopeziza medicaginis f.sp. medicaginislupulinae 5 16 Medicago sativa (alfalfa), ver también Medicago 101 Alfalfa mosaicvirus Cercospora medicaginis 407 Chalara elegans 358 Clavibacter rnichiganensis ssp. insidiosus 217 Colletotrichum destructivum 378 Colletotrichum trifolii 378 Colletotrichum truncatum 380 Enanismo del cacahuete, virus del 33 Erysiphe pis¡ 301 Erysiphe pis¡ f.sp. medicaginis-sativae 301 Escobas de brujas de la patata, MLO de las 151 Estriado del guisante, virus del 22 Excrecencias de la alfalfa, virus de las 107 Fusariumoxysporumf.sp. medicaginis 336 Fusariumoxysporumf.sp. vasinfectum 345 Fusarium solani f.sp. pisi 328 Helicobasidiurnbrebissonii 569 Leptosphaeriapratensis 427 Leptosphaerulina trifolii 413 Lucerneenation virus 107 Macrophominaphaseolina 459 Monographella cucumerina 386 Mosaico de laalfalfa,virusdel 101 Mosaico del guisante transmitido por semilla, virusdel 62
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Indice
650 Oscurecimiento precoz del guisante, virus del 110 Pea early browningvirus 110 Peaseed-borne mosaicvirus 62 Peastreakvirus 22 Peanutstunt virus 33 Peronospora trifoliorum 263 Peronospora trifoliorum f.sp. medicaginissativae 264 Phoma medicaginis var. medicaginis 452 Physoderma alfalfae 282 Phytophthoracryptogea 247 Phytophthora megasperma 255 Plenodomus melitoli 456 Pleosporaherbarum 415 Potato witchesbroom MLO 151 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Pseudopeziza jonesii 5 16 Pseudopeziza medicaginis 516 Pseudopeziza medicaginis f.sp. medicaginissativae 5 16 Sclerotiniatrifoliorum var. trifoliorum 503 Thanatephoruscucumeris 570 Verticillium albo-atrum 346 Xanthomonascampestrispv. alfalfae 193 Meliloto, ver Melilothus Melilotus (meliloto), ver también Leguminosae A de la patata, virus 59 Ascochytaaaulicola 402 Bean yellow mosaicvirus 67 Erysiphe trifolii 301 Estriado del tabaco, virus del 39 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Mosaico necrótico del trébol rojo, virus del 99 Peronospora trifoliorum 263 Potato virusA 59 Pseudopeziza meliloti 516 Pseudopeziza trifolii 516 Red clover necroticmosaicvirus 99 Tobaccostreak virus 39 Melocotonero, ver Prunus persica Melón, ver Cucumis melo Membrillero, ver Cydonia oblonga Menta, ver Mentha Mentha (menta), ver también Labiatae Puccinia menthae 560 Verticillium dahliae 346 Mespilus germanica (níspero), ver también Rosaceae, Arboles caducifolios Armillaria mellea 587 Molinilia mespili 499 Podosphaeraleucotricha 306 Spilocaeapyracanthae 442 Mijo, ver Panicum miliaceum
Mirobolano, ver Prunus cerasifera Morera, ver Morus alba Moms alba (morera), ver también Arboles caducifolios Armillaria mellea 587 Gibberella baccatavar. moricola 323 Mycosphaerella mori 404 Nectria haematoccoca var. brevicona (327 Phyllactinia guttata 306 Phytophthora cinnamomi 252 Pseudomonas syringaepv. mori 179 Rosellinia necatrix 382 Mostaza, ver Sinapis alba Mostaza negra, ver Brassica nigra Musa (platanera) Pseudomonassolanacearum 175 Verticillium theobromae 349 Muscari Botrytis hyacinthi 494 Sclerotiniabulborum 500 Ustilago vaillantii 533 Myoporum acuminatum Corticium rolfsii 574 Naranjo amargo, ver Citrus aurantium Naranjo dulce, ver Citrus sinensis Narciso, ver Narcissus Narcissus (narciso) Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Arabismosaicvirus 55 Botryotinianarcissicola 495 Botryotiniapolyblastis 495 Cascabeleo del tabaco, virus del 109 Enanismo amarillo de lacebolla,virus del 60 Fusariumoxysporumf.sp. narcissi 343 Latente del narciso, virus 22 Mosaico del arabis, virus del 55 Mosaico del narciso, virus del 56 Narcissus latentvirus 22 Narcissus mosaicvirus 56 Narcissus tipnecrosisvirus 111 Narcissus yellow stripevirus 72 Necrosis apical del narciso, virus de la 111 Onion yellow dwarfvirus 60 Ramulariavallis-umbrosae 409 Rayado amarillo del narciso, virus del 72 Rosellinianecatrix 382 Sclerotiniabulborum 500 Sclerotinia gladioli 500 Stagonospora curtisii 460 Strawberry latentringspotvirus 49 Tobacco rattlevirus 109 Nasturtium officinale (berro), ver también Cruciferae
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Indice Manchas amarillas del berro, virus de las 121 Mosaico del nabo, virus del 64 Plasmodiophora brassicae 285 Spongospora subterranea f.sp.nasturtii 286 Turnip mosaicvirus 64 Watercress yellow spot virus 121 Nerine Latente del narciso, virus 22 Narcissus latent virus 22 Nerium oleander (adelfa) Pseudomonas syringae ssp. savastanoi 189 Nicotiana tabacum (tabaco), ver también Solanaceae A de la patata, virus 59 Alfalfamosaicvirus 101 Alternaria longipes 420 Anillos amarillos de la alcachofa, virus de los 49 99 Apice rizado de la remolacha, virus del Artichoke yellowringspotvirus 49 Beet curly top virus 99 Cascabeleo del tabaco, virusdel 109 Cercospora nicotianae 406 Chalaraelegans 358 Colletotrichumtabacum 379 Corticiumrolfsii 574 Cucumbermosaicvirus 33 Enanismodel tabaco, virusdel 117 Erysiphe cichoracearum 298 Estriado del tabaco, virus del 39 Fusarium oxysporum f.sp. vasinfectum 345 Manchas bronceadas deltomate 101 Monographella cucumerina 386 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico del pepino, virus del 33 Mosaico del tabaco, virus del 78 Mucor racemosus 288 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Peronospora tabacina 260 Phomaexigua var. exigua 452 Phytophthora nicotianae var.nicotianae 246 Potato virus A 59 Potato virus X 57 Potato virus Y 76 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonassyringae pv. tanaci 187 Pyrenochaeta lycopersici 427 Rizado de la hoja del tabaco, virus del 100 Tobacco leaf curl virus 100 Tobacco mosaicvirus 78 Tobacco necrosis virus 102 Tobacco rattle virus 109 Tobacco streak virus 39 Tobacco stunt virus 117
Tomato spotted wilt virus 101 X de la patata, virus 57 Y de la patata, virus 76 Níspero, ver Eriobotrya japonica, Mespilus germanica Nogal, ver Juglans Ocimum basilicum (albahaca), ver también Labiatae Monographella cucumerina 386 Peronospora lamii 264 Olea europaea (olivo), ver también Arboles caducifolios Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos latentes del olivo, virus de los 50 Armillariamellea 587 Camarosporiumdalmaticum 428 Corticiumrolfsii 574 Glomerellacingulata 373 Latente 2 delolivo,virus 121 Latente 1 delolivo,virus 121 Leveillula taurica 304 Macrophominaphaseolina 459 Mosaicoamarillodelolivo 139 Mycocentrospora cladosporioides 408 Olive latent ringspotvirus 50 Olive latent virus 1121 Olive latent virus 2121 Oliveyellowmosaic disease 139 Penicilliumexpansum 296 Phomaincompta 455 Phytophthora cinnamomi 252 Pseudomonassyringae ssp. savastanoi 189 Rosellinianecatrix 382 Spilocaeaoleagina 440 Strawberry latent ringspotvirus 49 Verticilliumdahliae 346 Olivo, ver Olea europaea Olmo, ver Ulmus Onagraceae Pucciniastrumepilobii 561 Onobrychis viciifolia (esparceta), ver también Leguminosae Erysiphetrifolii 301 Sclerotinia trifoliorum var. trifoliorum 503 Orchidaceae, ver también Ornamentales AnillosdelCymbidium,virusde los 110 Anillos del odontoglossum, virus de los 78 Calonectria kyotensis 332 Cymbidiummosaicvirus 56 Cymbidiumringspotvirus 110 MosaicodelCymbidium,virusdel 56 Odontoglossumringspotvirus 78 Orchidfleckvirus 107
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Indice
Punteado de las orquídeas, virus del 107 Ornamentales Amarilleo del áster, MLO del 149 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Aster yellows MLO 149 Beet curly top virus 99 Botryosphaeriaobtusa 449 Botryotinia fuckeliana 489 Calonectriakyotensis 332 Cascabeleo del tabaco,virusdel 109 Chalara elegans 358 Cucumber mosaicvirus 33 Cylindrocladiumscoparium 332 Diplodinapasserinii 367 Erysiphecichoracearum 298 Estriado del tabaco, virus del 39 Glomerellacingulata 373 Mosaico del pepino,virusdel 33 Myrotheciumroridum 473 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Nectria radicicola 33 1 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora citricola 257 Phytophthoracryptogea 247 Rhodococcusfascians 216 Sclerotium delphinii 574 Sphaerotheca fuliginea 309 Thanatephoruscucumeris 570 Tobacconecrosis virus 102 Tobaccorattle virus 109 Tobaccostreak virus 39 Oryza sativa (arroz), ver también Gramineae (Cereales) Amarilleo del arroz, MLO del 152 Barley yellow dwarf virus 44 Cochliobolusmiyabeanus 436 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Entylomaoryzae 523 Erwinia chrysanthemi 230 Gaeumannomyces graminis var. graminis 371 Gibberella moniliformis 323 Gibberella zeae 320 Leptosphaeriaoryzaecola 423 Magnaporthe grisea 380 Magnaporthe salvinii 382 Monographella albescens 386 Mycosphaerella holci 402 Riceyellows MLO 152 Sclerophthoramacrospora 274 Sclerotium hydrophilum 575 Uslitaginoideavirens 505 Paeonia (peonía) Botrytispaeoniae
495
Cronartium flaccidum 536 Cronartiumflaccidum f.sp. gentianae 537 Cronartium flaccidum f.sp. typica 537 Rosellinia necatrix 382 Palmae Graphiolaphoenicis 523 Panicum miliaceum (mijo), ver también Gramineae (Cereales) Maize dwarfmosaicvirus 70 Mosaico estriado de la cebada, virus del 100 Mycosphaerella holci 402 Sclerospora graminicola 274 Sphacelothecadestruens 524 Xanthomonascampestris pv.holcicola 197 Panizo, ver Setaria italica Papaver (adormidera) Amarilleo de la remolacha, virus del 26 Beetyellowsvirus 26 Entyloma fuscum 523 Erysiphe cruciferarum 300 Peronosporaarborescens 264 Pleosporapapaveracea 416 Paspalum, ver también Gramineae (Pratenses) Clavicepspaspali 3 18 Pastinaca sativa (chirivía), ver también Umbelliferae Celery yellow spot virus 47 Erysiphe heraclei 304 Itersonilia pastinacae 523 Manchas amarillas del apio, virus de las 47 Mosaico de la chirivía, virus del 61 Parsnip mosaicvirus 61 Parsnip yellow fleckvirus 127 Plasmoparacrustosa 270 Pseudomonas marginalis pv. pastinacae 175 Punteado amarillo de la chirivía, virus del 127 Patata, ver Solanum tuberosum Pelargonium (geranio), ver también Ornamentales Alternaria alternata 420 Anillado del Pelargonium,virus del 117 Anillos del Pelargonium, virus de los 117 Anillos del tomate, virus de los 48 Arabesco delPelargonium,virus del 117 ArtichokeItalian latentvirus 55 Chalara elegans 358 Latente italiano de la alcachofa, virus 55 Manchas zonales del Pelargonium, virus de las 122 112 Pelargoniumflowerbreakvirus Pelargonium leaf curl virus 112 Pelargonium line pattern virus 117 Pelargonium ring pattern virus 117 Pelargoniumringspotvirus 117 Pelargonium zonatespot virus 122
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Indice Pseudomonas cichorii 172 Pucciniapelargonii-zonalis 554 Rizado de la hoja del Pelargonium, virus del 112 Rotura de la flor del Pelargonium, virus de la 112 Tomato ringspot virus 48 Xanthomonascampestrispv. pelargonii 199 Pensamiento, ver Viola Peonía, ver Paeonia Peperomia, ver también Ornamentales Phytophthora nicotianae var. parasitica 246 Pepino, ver Cucumis sativus Peral, ver Pyrus communis Perejil, ver Petroselinum crispum Persea americana (aguacate), ver también Arboles caducifolios Penicillium expansum 296 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Rhizopusstolonifer 288 Verticillium dahliae 346 Petroselinum crispum (perejil), ver también Umbelliferae Alternaria radicina 416 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Beet curly top virus 99 Carrot mottlevirus 126 Cercosporidium punctum 408 Chicory yellow mottlevirus 56 Erysiphe heraclei 304 Moteado de la zanahoria, virusdel 126 Moteado amarillo de la achicoria, virus del 56 Pseudomonas cichorii 172 Pucciniarubiginosa 559 Septoria petroselini 458 Petunia, ver también Ornamentales A de la patata, virus 59 Alfalfa mosaic virus 101 Mosaico de laalfalfa,virusdel 101 Mosaico del nabo, virus del 64 Mosaico asteroideo de la petunia, virus del 111 Petunia asteroid mosaic virus 111 Potatovirus A 59 Turnip mosaic virus 64 Phalaris arundinacea, ver también Gramineae (Pratenses) Puccinia coronata var. coronata f.sp. calamagrostidis 547 Phaseolus, ver también Leguminosae Phytophthoracryptogea 247 Phytophthora phaseoli 248 Phaseolus coccineus (judía pinta), ver también Ph%eO!US
Colletotrichumlindemuthianum 376 Curtobacterium flaccumfaciens pv. flaccumfaciens 216 Pseudomonas syringae PV. phaseolica 183 Xanthomonascampestris PV. phaseoli 2b0 Phaseolus vulgaris (judía común), ver también Phaseolus Alfalfa mosaicvirus 101 Anillos amarillos de la alcachofa, virus de los 49 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Aphanomyceseuteiches 238 Aphanomyceseuteichesf.sp. phaseoli 238 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Artichoke yellow ringspotvirus 49 Ascochytaboltshauseri 401 Beancommonmosaicvirus 69 Bean leaf roll virus 46 Bean yellow mosaicvirus 67 Beetcurly topvirus 99 Botryotiniafuckeliana 489 Broadbeanmottlevirus 95 Chalara elegans 358 Colletotrichumlindemuthianum 376 Corticium rolfsii 574 Curtobacterium flaccumfaciens pv. flaccumfaciens 216 Enanismo del cacahuete, virus del 33 Enrollado de la judía, virus del 46 Estriado del tabaco, virus del 39 Fusariumoxysporum f.sp.phaseoli 336 Fusarium solani f.sp. phaseoli 328 Fusarium solani f.sp. pisi 328 Macrophominaphaseolina 459 Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico de la sandía, virus 2 del 65 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Mosaico común de la judía, virus del 69 Mosaico del sur de la judía, virus del 108 Moteado del haba, virus del 95 Mycosphaerella cruenta 406 Mycosphaerellapinodes 400 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Nectriahaematococcavar.brevicona 327 Peanutstuntvirus 33 Phaeoisariopsisgriseola 463 Phoma exiguavar. diversispora 453 Phomaexiguavar.exigua 452 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonas syringae pv. phaseolica 183 Sclerotiniasclerotiorum 501 Southern beanmosaic virus 108
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570 Thanatephoruscucumeris Tobacconecrosisvirus 102 Tobaccostreakvirus 39 Tomato black ring virus 50 Tomatospotted wilt virus 101 Uromycesappendiculatus 562 Uromyces appendiculatus var, appendiculatus 562 Watermelon mosaicvirus 2 65 Xanthomonascampestris pv.phaseoli 200 Phleum (fleo), ver también Gramineae (Pratenses) Cheilariaagrostis 461 Cladosporium phlei 41 1 Cocksfoot mild mosaic virus 124 Drechslera phlei 434 Epichloetyphina 320 Mastigosporiumkitzebergense 389 Mosaico atenuado del dactilo, virus del 124 Mycosphaerella recutita 408 Pseudoseptoria stomaticola 460 Pucciniagraminis ssp. graminicola 549 Rhynchosporium secalis 468 Xanthomonascampestris PV. graminis 196 Xanthomonascampestris pv. translucens 203 Phoenix, ver también Palmae Fusariumoxysporum f.sp. aibedinis 336 Graphiola phoenicis 523 Phragmites australis (carrizo), ver también Gramineae (Pratenses) 561 Pucciniatrabutii Picea (abeto rojo), ver también Coníferas Armillaria obscura 589 Chrysomyxa abietis 535 Climacocystisborealis 584 Diaportheeres 362 Erwiniacancerogena 226 Fomitopsis pinicola 585 Gemmamyces piceae 428 Gremmeniella abietina 509 Herpotrichiajuniperi 427 Heterobasidionannosum 582 Laetiporussulphureus 585 Lirulamacrospora 484 Lophodermium piceae 484 Nectriacinnabarina 330 Nectria fuckeliana 33 1 Pestalotia hartigii 389 Phacidiuminfestans 515 Phaeolus schweinitzii 578 Phellinus chrysoloma 581 Rhizina undulata 487 Rhizosphaera kalkhoffli 442 Roselliniaaquila 384 Sirococcus strobilinus 460
Stereum sanguinolentum 577 Sydowiapolyspora 448 Pimiento, ver Capsicum Pino, ver Pinus Pino carrasco, ver Pinus halepensis Pino gallego, ver Pinus pinaster Pino de Monterrey, ver Pinus radiata Pino negra], ver Pinus nigra Pino negro, ver Pinus cembra Pino piñonero, ver Pinus pinea Pino silvestre, ver Pinus sylvestris Pinus (pino), ver también Coníferas Armillaria obscura 589 Brunchorstia pinea var. pini 510 Caliciopsispinea 354 Calonectriakyotensis 332 Cenangiumferruginosum 506 Diaportheeres 362 Ganodermaapplanatum 578 Gibberella baccataf.sp. pin¡ 323 Gremmeniella abietina 509 Hendersonia acicola 459 Herpotrichiacoulteri 427 Herpotrichiajuniperi 427 Heterobasidionannosum 582 Laetiporussulphureus 587 Lophodermella c o ~ u n c t a 484 Lophodermium conigenum 484 Lophodermium pinastri 483 Macrophominaphaseolina 459 Naemacyclus minor 486 Naemacyclus niveus 486 Nectriacinnabarina 330 Nectria fuckeliana 331 Ophiostoma piceaperdum 357 Phacidiumconiferarum 5 14 Phaeolus schweinitzii 578 Phellinus pini 580 Rhizina undulata 487 Rhizosphaera kalkhoffii 442 Scirrhia acicola 414 Scirrhia pini 414 Sirococcus strobilinus 460 Sphaeropsissapinea 460 SydowiaPolyspora 448 Pinus cembra (pino negro), ver también Pinus Brunchorstia pinea var.cembrae 510 Crumenulopsis sororia 507 Lophodermium pini-excelsae 484 Lophodermium seditiosum 481 Phacidiuminfestans 515 Pinus contorta, ver también Pinus Lophodermella sulcigena 483 Lophodermium seditiosum 48 1
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Indice Phacidium infestans 515 Ramichloridium pini 467 Pinus halepensis (pino carrasco), ver también Pinus Crumenulopsis sororia 507 Lophodermium seditiosum 481 Pinus mugo, ver también Pinus Endocronartium pini 539 Lophodermella sulcigena 483 Lophodermium seditiosum 481 Phacidium infestans 515 Pinus nigra (pino negral), ver también Pinus Crumenulopsis sororia 507 Endocronartium pin¡ 539 Lophodermellaconjuncta 484 Lophodermella sulcigena 483 Lophodermium conigenum 484 Lophodermium seditiosum 481 Pinus pinaster (pino gallego), ver también Pinus Endocronartium pin¡ 539 Lophodermellaconjuncta 484 Lophodermium conigenum 484 Lophodermium seditiosum 481 Pinus pinea (pino piñonero), ver también Pinus Lophodermium seditiosum 481 Pinus radiata (pino de Monterrey), ver también Pinus Lophodermium seditiosum 48 1 Pinus strobus, ver también Pinus Lophodermium pini-excelsae 484 Meloderma desmaziersii 484 Pinus sylvestris (pino silvestre), ver también Pinus Crumenulopsis sororia 507 Endocronartium pin¡ 539 Lophodermella c o ~ u n c t a 484 Lophodermella sulcigena 483 Lophodermium conigenum 484 Lophodermium seditiosum 481 Naemacyclus minor 486 Phacidiuminfestans 515 Pythiumultimum 238 Pistacho, ver Pistacia vera Pistacia vera (pistacho), ver también Arboles caducifolios Camarosponum pistaciae 428 Mycosphaerellapistaciarum 404 Mycosphaerellapistacina 404 Nematospora coryli 292 Phyllactinia guttata 306 Pileolariaterebinthi 542 Septoria pistaciae 404 Verticillium dahliae 346 Pisum sativum (guisante), ver también Leguminosae
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Alfalfa mosaic virus 101 Aphanomyceseuteiches 238 Aphanomyceseuteiches f.sp. pisi 238 Ascochyta pisi 401 Bean leaf rollvirus 46 Bean yellow mosaicvirus 67 Botryotiniafuckeliana 489 Broadbean mild mosaicvirus 125 Broadbeanmottlevirus 95 Chalara elegans 358 Enrollado de la judía, virus del 46 Estriado del guisante, virus del 22 Estriado del tabaco, virus del 39 Erysiphe pisi 301 Erysiphe pisi f.sp. pisi 301 Excrecencias y mosaico del guisante, virus de las 103 Fusariumoxysporumf.sp. pisi 344 Fusarium solani f.sp. fabae 328 Fusarium solani f.sp. phaseoli 328 Fusarium solani f.sp. pisi 328 Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico del guisante transmitido por semilla, virusdel 62 Mosaico de la sandía, virus 2 del 65 Mosaico del trébol blanco, virus del 84 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Mosaico atenuado del haba, virusdel 125 Mosaico de las venas del trébol rojo, virus del 25 95 Moteado del haba, virus del Mycosphaerellapinodes 400 Nectria haematococca var. brevicona 327 Oscurecimiento precoz del guisante, virus del 110 Peaearly browning virus 110 Pea enationmosaic virus 103 Pea seed-borne mosaic virus 62 Peastreakvirus 22 Peronospora viciae 264 Peronospora viciae f.sp. pisi 264 Phoma medicaginis var. pinodella 452 Pseudomonas syringae pv. pisi 184 Red clover vein mosaic virus 25 Tobaccostreakvirus 39 Tomatospotted wilt virus 101 Uromycesfabae 563 Uromyces pisi 564 Watermelonmosaic virus 65 White clover mosaicvirus 84 Plantas (Amplia gama de huéspedes) Agrobacteriumrhizogenes 215
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Agrobacteriumtumefaciens 212 Alfalfa mosaicvirus 101 Alternariaalternata 420 Alternaria tenuissima 420 Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Arabismosaicvirus 55 Aureobasidiumpullulans var. pullulans 447 Botryotiniafuckeliana 489 Cascabeleodeltabaco,virus del 109 Chalara elegans 358 Cochliobolus lunatus 437 Corticium rolfsii 574 Corynespora cassiicola 407 Cucumber mosaicvirus 33 Cylindrocladiumscoparium 332 Diaportheeres 362 Erwinia herbicola 23 1 Erysiphecichoracearum 298 Erysiphe polygoni 300 Eutypalata 390 Fusarium culmorum 333 Fusariumoxysporum 334 Fusarium semitectum 324 Fusariumsporotrichioides 324 Gibberella acuminata 324 Gibberella avenaceae 321 Gibberella baccata 323 Gibberella heterochroma 324 Gibberella intricans 324 Gibberella tricincta 324 Glomerellacingulata 373 Helicobasidiumbrebissonii 569 Leveillula taurica 304 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaicodel arabis, virus del 55 Mosaico del pepino, virus del 33 Mucor piriformis 287 Mucorracemosus 288 Nectriahaematoccocavar.brevicona 327 Nectriaipomoeae 327 Nectria radicicola 331 Phoma exigua var. exigua 452 Physalosporarhodina 390 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora citricola 257 Phytophthoracitrophthora 255 Phytophthoracryptogea 247 Phytophthoradrechsleri 248 Phytophthora megasperma var. megasperma 255 Phytophthora nicotianae 244
Phytophthora nicotianae var. parasitica 246 Pleospora herbarum 4 15 Pseudomonasfluorescens 170 Pseudomonas syringae PV. syringae 186 Pythium aphanidermatum 238 Pythiumbutleri 238 Pythium debaryanum 238 Pythiumintermedium 238 Pythiumirregulare 238 Pythium mamillatum 238 Pythium splendens 238 Pythiumsylvaticum 238 Pythium ultimum 238 Raspberry ringspotvirus 48 Rhizopus oryzae 288 Rhizopus stolonifer 288 Rosellinia necatrix 382 501 Sclerotiniaminor Sclerotiniasclerotiorum 501 Strawberry latent ringspotvirus 49 Thanatephoruscucumeris 570 Tobaccorattle virus 109 Tomato black ring virus 50 Tomato ringspotvirus 48 Verticillium albo-atrum 346 Verticillium dahliae 346 Plantas herbáceas Alfalfa mosaic virus 101 Amarilleo del áster, MLO del 149 Amarilleo de la remolacha, virus del 26 Aster yellows MLO 149 Beetyellowsvirus 26 Cytophagajohnsonae 223 Erwinia carotovorassp.carotovora 228 Erwinia chrysanthemi 230 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mycocentrosporaacerina 470 Pseudomonas cichorii 172 Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175 Pseudomonas viridiflava 190 Rhodococcusfascians 216 Plantas leñosas Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Botryotiniafuckeliana 489 Gibberellapulicaris 324 Leptosphaeria coniothyrium 423 Nectriacinnabarina 330 Nectria mammoidea 33 I Phytophthora cinnamomi 252 Phytophthora megasperma 255 48 Raspberry ringspotvirus
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Indice Strawberry latent ringspot virus 49 Tomato black ring virus 50 Tomato ringspotvirus 48 Platanera, ver Musa Plátano de sombra, ver Platanus Platanus (plátano de sombra), ver también Arboles caducifolios Apiognomonia veneta 369 Ceratocystis fimbriata f.sp. platani 357 Inonotus hispidus 582 Microsphaera platani 305 Phytophthora cinnamomi 252 Poa, ver también Gramineae (Pratenses) Drechslera poae 435 Laetisaria fuciformis 574 Mycosphaerella recutita 408 Puccinia brachypodii var. poae-nemoralis 560 Puccinia poarum 560 Uromyces dactylidis var. poae 564 Xanthomonas campestris pv. graminis 196 Poncirus trifoliata, ver también Citrus Phytophthora citrophthora 255 Pomelo, ver Citrus paradisi Populus (álamo, chopo), ver también Arboles caducifolios Armillaria bulbosa 590 Armillariamellea 587 Ceratocystis fimbriata 357 Chondrostereum purpureurn 576 Cryptodiaporthe populea 367 Erwinia cancerogena 226 Fomitopsis cytisina 585 Ganoderma applanatum 578 Hypoxylon rnammatum 384 Laetiporus sulphureus 585 Melampsora medusae 542 Melampsora populnea 549 Mosaico del álamo, virus del 23 Nectria coccinea 330 Nectria galligena 325 Nectris haematococca var. brevicona 327 Phellinuspopulicola 579 Pholiota squarrosa 590 Phyllactinia guttata 306 Phytophthora cryptogea 247 Poplar mosaic virus 23 Rosellinia necatrix 382 Taphrina populina 293 Uncinula adunca 314 Valsanivea 369 Valsa sordida 369 Venturia populina 439 Venturia tremulae 439 Populus alba (álamo blanco), ver también Populus
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Drepanopeziza populi-albae 509 Melampsora populnea f.sp. laricis 541 Melampsorapopulnea f.sp. pinitorqua 541 Melampsora populnea f.sp. rostrupii 541 Taphrina populina 293 Venturia tremulae 439 Venturia tremulae var.populi-albae 439 Populus balsamifera, ver también Populus Drepanopeziza punctiformis 508 Melampsoralarici-populina 542 Mosaico del álamo, virus del 23 Poplar mosaic virus 23 Taphrina populina 293 Populus canescens, ver también Populus Melampsora populnea f.sp. pinitorqua 541 Populus deltoides, ver también Populus Mosaico del álamo, virus del 23 Poplar mosaicvirus 23 Taphrina populina 293 Xanthomonas populi' 205 Populus grandidentata, ver también Populus Phellinus tremulae 580 Venturia tremulae 439 Venturia trernulae var. grandidentatae 439 Populus nigra (álamo negro), ver también Populus Drepanopeziza populorum 509 Drepanopeziza punctiformis 508 Melampsoraallii-populina 542 Melampsoralarici-populina 542 Mosaico del álamo, virus del 23 Mycosphaerella populi 404 Poplarmosaicvirus 23 Taphrina populina 293 Venturia po~ulina 439 Populus tremula (temblón), ver también Populus Hypoxylon mammatum 389 Melampsorapopulneaf.sp. laricis 541 Melarnpsorapopulnea f.sp. pinitorqua 541 Melampsora populnea f.sp. rostrupii 541 Phellinus tremulae 580 Venturia tremulae 439 Venturia tremulae var. tremulae 439 Xanthomonas populi 205 Populus tremuloides (temblón americano), ver también Populus Melampsora populnea f.sp. rostrupii 541 Phellinus tremulae 580 Venturia tremulae 439 Venturia tremulae var. grandidentatae 439 Xanthomonas populi 205 Populus trichocarpa, ver también Populus Mosaico del álamo, virus del 23 Poplarmosaic virus 23 Xanthornonaspopuli 205
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Populus x euramericana (chopo del Canadá), ver también Populus Drepanopeziza punctiformis 508 Melarnpsora allii-populina 542 Melampsora larici-populina 542 Mycosphaerella populi 404 Taphrina populina 293 Venturia tremulae 439 Xanthomonas populi 205 Primula Ramulariaprimulae 409 Prunus (frutales de hueso), ver también Arboles caducifolios Agrobacteriumtumefaciens 212 Anillos necróticos de los Prunus 35 Armillaria mellea 587 Cherry leaf roll virus 52 Chondrostereumpurpureum 576 Enanismo del ciruelo,virus del 37 Enrollado del cerezo, virus del 52 Macrophomina phaseolina 459 Nectria galligena 325 Phellinus pomaceus 580 Phomapomorum 455 Phyllactinia guttata 306 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora cinnamomi 252 Phytophthoracryptogea 247 Phytophthora megasperma 255 Phytophthora syringae 251 Prune dwarfvirus 37 Prunus necroticringspotvirus 35 Pseudomonas syringaepv.syringae 186 Rhizopusarrhizus 288 Rhizopus stolonifer 288 Stigmina carpophila 470 Tranzscheliapruni-spinosae 561 Tranzschelia pruni-spinosae var. prunispinosae 561 Valsa cincta 368 Verticilliumdahliae 346 Prunus armeniaca (albaricoquero), ver también Prunus Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos necróticos de los Prunus 35 Apiognomonia erythrostoma 370 Applechlorotic leaf spot virus 28 Apricotchlorotic leafroll MLO 155 Apricot ringpox disease 144 Blumeriella jaapii 505 Chondrostereumpurpureum 576 Enrollado clorótico del albaricoquero, MLO del 155 Eutypalata 390
Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28 Molinilia fructigena 497 Molinilia laxa 497 Phytophthoracactorum 248 Plum poxvirus 75 Podosphaeratridactyla 309 Prunusnecrotic ringspotvirus 35 Pseudomonas syringae pv. mors-prunorum 179 Rosellinia necatrix 382 Stigmina carpophila 470 Taphrinadeformans 292 Taphrina wiesneri 293 Tomato ringspotvirus 48 Tranzscheliapruni-spinosae var. discolor 561 Valsa cincta 368 Virueladel albaricoquero 144 Viruela del ciruelo, virus de la 75 Xanthomonascampestrispv. pruni 202 Prunus avium (cerezo), ver también Prunus Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos latentes del mirobolán, virus de los 50 Anillos necróticos de los Prunus 35 Apiognomonia erythrostoma 370 Applemosaicvirus 40 Apricot ring poxdisease 144 Arabismosaic virus 55 Blumeriella jaapii 505 Cerezapequeñadelcerezo 152 Chalara elegans 358 Cherry Molibre diseaseMLO 155 Cherry green ring mottledisease 141 Cherry leaf roll virus 52 Cherry little cherry disease 152 Cherryrusty mottledisease 141 Chondrostereumpurpureum 576 Diaportheeres 362 Enanismo del ciruelo, virus del 37 Enanismo ramificado del tomate, virus del 110 Enfermedad Molikre del cerezo, MLO de la 155 Enrollado del cerezo, virus del 52 Glomerellacingulata 372 Laetiporus sulphureus 585 Molinilia fructigena 497 Molinilia laxa 497 Mosaico del arabis, virus del 55 Mosaico del manzano, virusdel 40 Moteadoherrumbrosodelcerezo 141 Moteado verde en anillosdel cerezo 141 Mycosphaerellacerasella 407 Myrobalan latent ringspotvirus 50
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Indice Penicillium expansum 296 Pholiota squarrosa 590 Podosphaeraclandestina 309 Prune dwarfvirus 34 Prunusnecrotic ringspot virus 35 Pseudomonas syringae pv. mors-prunorum 179 Raspberry ringspotvirus 48 Rosellinia necatrix 382 Stigmina carpophila 470 Strawberry latent ringspotvirus 49 Taphrina wiesneri 293 Tomatobushystunt virus 110 Tomato ringspotvirus 48 Valsa leucostoma 368 Venturiacerasi 439 Viruela delalbaricoquero 144 Prunus cerasifera (mirobolán), ver también Prunus Anillos latentes del mirobolán, virus de los 50 Blumeriella jaapii 505 Myrobalan latent ringspotvirus 50 Plum pox virus 75 Pseudomonas syringaepv.mors-prunorum 179 Viruela del ciruelo, virus de la 75 Prunus cerasus (guindo), ver también Prunus Anillos necróticos de los Prunus 35 Blumeriellajaapii 505 Cerezapequeñadelcerezo 152 Cherry green ring mottle disease 141 Cherry little cherry disease 152 Enanismo del ciruelo, virus del 37 Monilinia laxa 497 Moteado verde en anillos del cerezo 141 Prune dwarfvirus 37 Prunusnecrotic ringspotvirus 35 Pseudomonas syringaepv.mors-prunorum 179 Stigmina carpophila 470 Taphrina wiesneri 293 Venturia cerasi 439 Prunus domestica (ciruelo), ver también Prunus Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos necróticos de los Prunus 35 Applechlorotic leaf spot virus 28 Applemosaic virus 40 Blumeriella jaapii 505 Botryosphaeriaobtusa 444 Chalara elegans 358 Chondrostereumpurpureum 576 Diaportheeres 362 Enanismo del ciruelo, virus del 37 Eutypa lata 390 Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28 Molinilia fructigena 497
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Molinilia laxa 497 Mosaico del manzano, virus del 40 Phellinus pomaceus 580 Phytophthoracactorum 248 Plum poxvirus 74 Podosphaera tridactyla 309 Polystigma rubrum 373 Prune dwarfvirus 37 h n u s necroticringspot virus 35 Pseudomonas syringaepv.mors-prunorum 179 Schizothyrium pomi 449 Stigmina carpophila 470 Strawberry latent ringspot virus 49 Taphrina pruni 293 Tomato ringspot virus 48 Tranzschelia pruni-spinosae var. discolor 561 Valsa leucostoma 368 Venturiacarpophila 439 Viruela del ciruelo, virus de la 75 Xanthomonascampestrispv. pruni 202 Prunus dulcis (almendro), ver también Prunus Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos necróticos de los Prunus 35 Eutypalata 390 Fusicoccum amygdali 367 Glomerellacingulata 373 Molinilia laxa 497 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Plum pox virus 75 Polystigma ochraceum 373 Prunus necroticringspotvirus 35 Pseudomonas amygdali 171 Pseudomonas syringae pv. mors-prunorum 179 Stigmina carpophila 470 Taphrinadeformans 292 Taphrinadeformansvar. amygdali 292 Tobacconecrosis virus 102 Tomato ringspotvirus 48 Tranzschelia pruni-spinosae var. discolor 561 Venturiacarpophila 439 Viruela del ciruelo, virus de la 75 Prunus laurocerasus (laurel-cerezo), ver también Prunus Sphaerothecapannosa 312 Stigminacarpophila 470 Prunus padus, ver también Prunus Blumeriellajaapii 505 Pucciniastrum areolatum 561 Prunus persica (melocotonero), ver también Prunus Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos latentes del mirobolán, virus de los 50
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Anillos necróticosde los Prunus 35 Applechlorotic leaf spot virus 28 Applemosaicvirus 40 Botryosphaeriaobtusa 444 Calonectriakyotensis 332 Cherry green ring mottle disease 141 Chondrostereumpurpureum 576 Diaportheeres 362 Enanismo del ciruelo Fusicoccum amygdali 367 Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28 Monilinia fructigena 497 Monilinia laxa 497 Mosaico del manzano, virus del 40 Mosaicolatente del melocotonero 140 Moteado verde en anillos del cerezo 141 Mucor piriformis 284 Mycosphaerellapruni-persicae 407 Myrobalan latent ringspotvirus 50 Peachlatent mosaic disease 140 Phytophthora syringae 251 Plum poxvirus 75 Prune dwarfvirus 34 Prunusnecrotic ringspotvirus 35 Pseudomonas syringae PV. mors-prunorum 179 Pseudomonas syringae PV. persicae 181 Raspberry ringspotvirus 48 Sphaerotheca pannosa var. persicae 3 12 Stereum hirsutum 577 Stigmina carpophila 470 Strawberry latent ringspot virus 40 Taphrinadeformans 292 Taphrinadeformansvar. persicae 292 Tomato ringspot virus 48 Tranzschelia pruni-spinosae var. discolor 561 Valsa cincta 368 Valsa leucostoma 368 Venturia carpophila 439 Viruela del ciruelo, virus de la 75 Xanthomonascampestrispv. pruni 202 Prunus salicina (ciruelo japonés), ver también Prunus Apricot chlorotic leafroll MLO 155 Enrollado clorótico del albaricoquero, MLO del 155 Xanthomonascampestrispv. pruni 202 Prunus serrulata (cerezo de flor), ver también Prunus Blumeriellajaapii 505 Cherry green ring mottle disease 141 Moteado verde en anillosdel cerezo 141 Pseudotsuga menziesii (abeto de Douglas), ver también Coníferas
Armillaria obscura 589 Gremmeniellaabietina 509 Heterobasidionannosum 582 Phacidiumconiferarum 5 14 Phaeocryptopus gaeumanii 442 Phaeolusschweinitzii 578 Rhabdocline pseudotsugae 485 Rhizina undulata 487 Rhizosphaera kalkhoffii 442 Scirrhia pini 414 Ptelea trifoliata Cherry leaf rollvirus 52 Enrollado del cerezo, virus del 52 Puerro, ver Allium porrum Pummelo, ver Citrus grandis Pyracantha, ver también Rosaceae Erwinia amylovora 224 Spilocaea pyracanthae 442 Venturiainaequalis 437 Pyrola Chrysomyxa pirolata 535 Pyrus communis (peral), ver también Rosaceae, Arboles caducifolios 212 Agrobacteriumtumefaciens Applechlorotic leaf spot virus 28 Apple rubbery wood disease 158 Armillariamellea 587 Botryosphaeriaobtusa 444 Chancrospustulososdel peral 133 Chondrostereumpurpureum 576 Decaimiento delperal,MLO del 153 Diaportheeres 362 Elsinoepyri 444 Erwinia amylovora 224 Eutypalata 390 Frutosóseos delperal 137 Gloeodes pomigena 458 Glomerellacingulata 373 Laetiporussulphureus 585 Macrophomina phaseolina 459 Madera de caucho del manzano 158 Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28 Monilinia fructigena 497 Monilinia laxa 497 Mucor piriformis 287 Mucorstrictus 288 Mycosphaerella sentina 404 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Nectrina galligena 325 Pear blister canker disease 133 Pear decline MLO 153 Pearstony pit disease 137 Penicillium expansum 296
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Indice Pezicula alba 513 Pezicula corticola 5 14 Peziculamalicorticis 513 Phomapomorum 455 Phyllactinia guttata 306 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora syringae 251 Pleosporaherbarum 415 Podosphaeraclandestina 309 Podosphaeraleucotricha 306 Potebniamyces pyri 484 Pseudomonas syringaepv.syringae Rhizopus stolonifer 288 Rosellinia necatrix 382 Schizothyrium pomi 449 Taphrina bullata 293 Tobacconecrosis virus 102 Venturia inaequalis 437 Venturiapirina 439
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Quercus (roble), ver también Arboles caducifolios Apiognomonia errabunda 369 Armillaria bulbosa 590 Armillaria rnellea 587 Armillaria tabescens 588 Bjerkanderaadusta 586 Collybia fusipes 590 Colpomaquercinum 486 Cryphonectria parasitica 360 Diaporthe leipheimia 366 Diaporthetabeola 366 Fistulina hepatica 586 Fusicoccum quercus 366 Ganodermaapplanatum 578 Ganoderma lucidum 578 Ganoderma pfeifferi 578 Ganodermaresinaceum 578 Grifola frondosa 586 Hypoxylonmediterraneum 384 Inonotusdryadeus 581 Inonotus hispidus 582 Laetiporussulphureus 585 Meripilusgiganteus 586 Microsphaera alphitoides 305 Microsphaera hypophylla 305 Microsphaera penicillata 305 Mycosphaerellamaculiformis 402 Nectriacoccinea 330 Nectria galligena 325 Ophiostoma kubanicum 358 Ophiostomaroboris 357 Phellinus robustus 581 Phytophthora cinnamomi 252 Polyporussquamosus 587
Pseudomonas syringae pv. syringae Roselliniaquercina 384 Roselliniathelena 384 Sclerotinia candolleana 503 Sclerotinia pseudotuberosa 503 Stereumfrustulatum 577 Stereumgausapatum 577 Stereum hirsuturn 577 Stereum rugosum 578 Taphrinacaerulescens 294 Uredoquercus 562 Verticillium dahliae 346
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Rábano, ver Raphanus sativus Rábano picante, ver Armoracia rusticana Ranunculaceae Coleosporiumtussilaginis 536 Erysiphe ranunculi 304 Rape, ver Brassica napus Raphanus sativus (rábano), ver también Cruciferae Albugo candida 274 Alternaria raphani 421 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Aphanomycesraphani 238 Beet western yellows virus 42 Fusariumoxysporumf.sp.raphani 336 Leptosphaeria maculans 425 Mosaico del rábano, virus del 98 Peronospora parasitica 258 Plasmodiophora brassicae 285 Pseudomonas syringaepv.maculicola 179 Radishmosaic virus 98 Streptomycesscabies 232 Xanthomonascampestris pv. campestris 194 Remolacha, ver Beta vulgaris Rheum rhabarbarum (ruibarbo) Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Arabismosaicvirus 55 Cherry leaf roll virus 52 Enrollado del cerezo, virus del 52 Envinia rhapontici 23 1 55 Mosaico del arabis, virus del Mosaico del nabo,virus del 64 Peronosporajaapiana 264 Phytophthoracactorum 248 Ramularia rhei 410 Strawberry latent ringspotvirus 49 Turnip mosaicvirus 64 Rhododendron (azalea), ver también Ericaceae Calonectriakyotensis 332 Chrysomyxa ledi var. rhododendri 535 Cylindrocladiumscoparium 332 Exobasidiumvaccinii var. japonicum 568
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Indice
Ovulinia azaleae 499 Pestalotiopsis guepinii 389 Phomopsistheae 366 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora cinnamomi 252 PYcnostYsanus azaleae 467 Septoriaazaleae 457 Ribes Armillariamellea 587 Botryosphaeria ribis 445 Cronartium ribicola 538 Dothioraribesia 448 Drepanopeziza ribis 508 Eutypalata 390 Microsphaera grossulariae 305 Mycosphaerella ribis 404 Nectriacinnabarina 330 Phellinusribis 581 Plasmopara ribicola 270 Rhizopus sexualis 288 Rhizopusstolonifer 288 Rosellinia necatrix 382 Ribes nigrum (grosellero negro), ver también Ribes 131 Amarilleo del groselleronegro Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Bandeado de venas del grosellero 132 Blackcurrant infectiousvariegationdisease 144 Blackcurrantreversiondisease 161 Blackcurrant yellows disease 131 Cronartium ribicola 538 Drepanopeziza ribis 508 Drepanopeziza ribis f.sp. nigri 508 Gooseberry vein-banding disease 132 Reversión del groselleronegro 161 Sphaerotheca mors-uvae 310 Strawberry latent ringspotvirus 49 Variegadoinfeccioso del groselleronegro 144 Ribes rubrum (grosellero rojo), ver también Ribes Amarilleo delgrosellero,MLO del 152 Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Bandeadodevenasdel grosellero 132 Dothioraribesia 448 Drepanopeziza ribis 508 Drepanopeziza ribis f.sp. rubri 508 Gooseberry vein-banding disease 132 Puccinia ribis 561 Raspberry ringspot virus 48 Redcurrant yellows MLO 152 Sphaerotheca mors-uvae 310 Strawberrylatent ringspotvirus 49 Tomato ringspotvirus 48
Ribes uva-crispa (grosellero), ver también Ribes Bandeadodevenasdel grosellero 132 Drepanopeziza ribis 508 Drepanopeziza ribis f.sp. grossulariae 508 Gooseberry vein-bandingdisease 132 Microsphaera grossulariae 305 Mucor piriformis 287 Phytophthoracactorum 248 Sphaerotheca mors-uvae 310 Ricino, ver Ricinus communis Ricinus communis (ricino) Melampsora ricini 543 Oidium ricini 314 Roble, ver Quercus Robinia pseudacacia, ver también Leguminosae, Arboles caducifolios Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Enanismo del cacahuete, virusdel 33 Fomitopsis cytisina 585 Laetiporussulphureus 585 Nectriahaematococcavar.brevicona 327 Peanutstunt virus 33 Strawberry latent ringspotvirus 49 Tomato black ring virus 50 Rosa (rosa), ver también Rosaceae Agrobacteriumtumefaciens 212 Alternaria alternata 420 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos necróticos de los Prunus 35 Applemosaic virus 40 Armillaria mellea 587 Botryosphaeriadothidea 445 Botryosphaeria ribis 445 Chalara thielavioides 360 Coniothyriumwernsdorffiae 424 Cryptosporella umbrina 371 Degeneración de la rosa 136 Diplocarpon rosae 507 Discostromacorticola 390 Elsinoe rosarum 444 Estriado del tabaco, virus del 39 Gnomoniarubi 371 Leptosphaeria coniothyrium 423 Mosaicodel manzano, virus del 40 Mycosphaerellarosicola 407 Peronosporasparsa 264 Phragmidium mucronatum 544 Phragmidium tuberculatum 544 Prunus necroticringspotvirus 35 Rose degeneration disease 136 Rosellinia necatrix 382 Sphaerotheca pannosa var. pannosa 312 Sphaerulinarehmiana 404
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Indice Strawberry latent ringspot virus 49 Tobacco streak virus 39 Verticilliumdahliae 346 Rosaceae Apple chlorotic leaf spot virus 28 Applemosaicvirus 40 Manchas cloróticas del manzano, virus de las 28 Mosaico del manzano, virus del 40 Phytophthora cactorum 248 Sphaerotheca alchemillae 312 Sphaerotheca pannosa 3 12 Rubus, ver también Rosaceae Agrobacteriumrubi 212 Agrobacteriumtumefaciens 212 Arthuriomyces peckianus 535 Cherry leafrollvirus 52 Enanismo ramificado delframbueso, virus del 118 Enrollado del cerezo, virus del 52 Estriado del tabaco, virus del 39 Raspberry bushydwarfvirus 118 Reticulado amarillo del rubus, virus del 108 Rubusyellownetvirus 108 Tobacco streak virus 39 Rubus fructicosus (zarzamora), ver tambiCn Rubus Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Enanismo del Rubus, MLO del 155 Gnomoniarubi 371 Hapalosphaeria deformans 459 Kuehneola uredinis 544 Leptosphaeria coniothyrium 423 Mucorpiriformis 287 Mycosphaerellarubi 404 Phragmidiumbulbosum 544 Phragmidiumviolaceum 544 Rubus stunt MLO 155 Septocyta ruborum 460 Strawberry latent ringspotvirus 49 Rubus idaeus (frambueso), ver también Rubus Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Arabismosaicvirus 55 Armillariamellea 587 Black raspberry necrosisvirus 126 Botryotiniafuckeliana 489 Clorosis de las venas del frambueso, virus de la 106 Didymella applanata 398 Discostroma corticola 390 Elsinoe veneta 444 Enanismo del Rubus, MLO del 155
Enanismo ramificado del frambueso, virus del 118 Enanismo rizadodel frambueso 137 Hapalosphaeria deformans 459 Leptosphaeria coniothyrium 423 Manchadodel frambueso 140 Mosaico del arabis, virus del 55 Moteadodelfrarnbueso 140 Mucorhiemalis 288 Mucorpiriformis 287 Necrosis del frambueso negro, virus de la 126 Nectria mammoidea var. rubi 331 Pheagmidiumrubi-idaei 544 Phytophthora erythroseptica 243 Phytophthora megasperma 257 Raspberrybushydwarfvirus 118 Raspberrycurlydwarf disease 137 Raspberry leaf mottle disease 140 Raspberry leafspot disease 140 Raspberry ringspotvirus 48 Raspberry vein chlorosis virus 106 Reticulado amarillo del Rubus, virus del 108 Rosellinia necatrix 382 Rubus stunt MLO 155 Rubusyellownetvirus 108 Sphaerotheca alchemillae 312 Tomato blackringvirus 50 Tomatoringspotvirus 48 Rubus loganobaccus (zarza frambuesa), ver también Rubus Elsinoe veneta 444 Enanismo ramificado del frambueso, virus del 118 Leptosphaeria coniothyrium 423 Mucorpiriformis 287 Phytophthora fragariae 243 Raspberrybushydwarfvirus 118 Rubus stunt MLO 155 Rubus occidentalis (frambueso negro), ver tambiCn Rubus Leptosphaeria coniothyrium 423 Ruellia Cronartiumflaccidum 536 Cronartiumflaccidum f.sp. ruelliae 537 Ruibarbo, ver Rheum rhabarbarum Saccharum oficinarum (caña de azúcar), ver también Gramineae Gibberellamoniliformis 323 Glomerellatucumanensis 380 Maizedwarfmosaicvirus 70 Mosaico enanizante del maíz, virus del 70 Phaeocytostroma sacchari 460 Phytophthora megasperma 255
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Indice
Sclerophthoramacrospora 274 SphaceloThecacruenta 523 Saintpaulia ionantha (violeta africana), ver también Ornamentales Erwiniachrysanthemi 230 Nectris radicicola 331 Phytophthora nicotianae var. parasitica 246 Salix (sauce), ver también Arboles caducifolios Armillariamellea 587 Cryptodiaporthe salicella 367 Cryptodiaporthe salicina 367 Cryptomices maximus 486 Drepanopeziza salicis 509 Drepanopezizasphaeroides 509 Drepanopezizatriandrae 509 Erwiniasalicis 231 Ganodermaapplanatum 578 Ganodernaresinaceum 578 Glomerellacingulata 373 Inonotus hispidus 582 585 Laetiporussulphureus Melampsora allii-fragilis 543 Melampsora amygdalinae 542 Melampsora capraearum 543 Melampsoraepitea 543 Melampsora larici-pentadrae 543 Melampsora ribesii-viminalis 543 Melampsora salicis-albae 542 Nectria galligena 325 Phellinusigniarius 579 Phyllactinia guttata 306 Rhytisma salicinum 486 Uncinula adunca 3 14 Valsanivea 361 Venturiachlorospora 440 Venturiasaliciperda 440 Xanthomonas populi 205 Salsifí, ver Tragopogon porrifolius Salvia, ver también Labiatae Peronospora lamii 264 Sambucus nigra (saúco) Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Cherry leaf rollvirus 52 Enrollado del cerezo, virus del 52 Gibberellapulicaris 324 Microsphaera grossulariae 305 Strawberry latent ringspotvirus 49 Sandía, ver Citrullus lanatus Sauce, ver Salix Saúco, ver Sambucus nigra Scilla Eupenicillium crustaceum 297 500 Sclerotiniabulborum Ustilago vaillantii 533
Scorzonera hispanica (escorzonera), ver también Compositae Albugo tragopogonis 275 Puccinia jackyana 560 Utilago scorzonerae 533 Scots pine, ver Pinus sylvestris Scrophulariaceae Coleosporium tussilaginis 536 Secale cereale (centeno), ver también Gramineae (Cereales) Barley yellow dwarfvirus 44 Ceratobasidium cereale 573 Claviceps purpurea 3 18 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Erysiphe graminis f.sp. secalis 302 Gaeumannomyces graminis var. tritici 371 Hymenella cerealis 349 Leptosphaeriaavenaria 422 Leptosphaeria nodorum 421 Microdochium bolleyi 386 Monographella nivalis 384 Mosaico del trigo transmitido por el suelo, virus del 123 Mycosphaerellagraminicola 402 Pseudocercosporella herpotrichoides 465 Puccinia graminis ssp. graminis f.sp. secalis 549 Puccinia recondita 555 Puccinia recondita f.sp. recondita 555 Pucciniastriiformis 557 Pucciniastriiformis f.sp. secalis 558 Pucciniastriiformis var. striiformis 557 Rhynchosporiumsecalis 468 Tilletia caries 525 Tilletia foetida S25 Urocystisocculta 528 Ustilago nuda 531 Wheat soil-bornemosaic virus 123 Xanthomonascampestris PV. translucens 203 Seeds Nematosporacoryli 292 Senecio cruentus (cineraria), ver también Compositae, Ornamentales Alternaria cinerariae 421 Ascochytacinerariae 402 Bremia lactucae 265 Coleosporium tussilaginis f.sp. senecionissylvatici 536 Phytophthoraerythroseptica 243 560 Puccinialagenophorae Sésamo, ver Sesamum indicum Sesamum indicum (sésamo) Alternariasesami 421 Corynespora cassiicola 407
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Indice Oidiumsesami 314 Pseudomonassyringae pv. sesami 186 Setaria italica (panizo), ver también Gramineae (Cereales) Magnaporthegrisea 380 Maizedwarfmosaicvirus 70 Mosaico enanizante del maíz, virus del 70 Mycosphaerellaholci 402 Sclerospora graminicola 274 Ustilago crameri 532 Sinapis alba (mostaza blanca), ver también Cruciferae Alternaria brassicae 417 Leptosphaeria maculans 425 Peronospora parasitica 258 Sinningia (gloxinia), ver también Ornamentales Phytophthora nicotianiae var. parasitica 246 Soja, ver Glycine max Solanaceae A de la patata, virus 59 Gibberellapulicaris 325 Mosaico de la remolacha, virus del 65 Potato virus A 59 Potato virus Y 76 Pseudomonassolanacearum 175 Spongospora subterranea f.sp. subterranea 286 Sugarbeetmosaicvirus 65 Synchytriumendobioticum 283 Y de la patata, virus 76 Solanum melongena (bereluena), ver también Solanaceae Alternaria solani 419 Ascochyta hortorum 402 Bacilluspolymyxa 215 Botryotiniafuckeliana 489 Chalara elegans 358 Colletotrichum coccodes 379 Corticiumrolfsii 574 Corynespora cassiicola 407 Diaporthe vexans 366 Eggplantmottleddwarfvirus 106 Enanismo moteado de la bereluena, virus del 106 Enanismo ramificado del tomate, virus del 110 Leveillula taurica 304 Macrophominaphaseolina 459 Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 Mosaico del tabaco, virus del 78 Phoma destructiva 455 Phomaexigua var. exigua 452 Phomaexigua var. foveata 452 Phytophthora capsici 247 Phytophthora nicotianaevar. parasitica 246
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Potato virus X 57 Pseudomonas cichorii 172 Rhizopusstolonifer 288 Septoria lycopersici 456 Tobacco mosaicvirus 78 Tomato bushy stunt virus 110 Tomato spotted wiltvirus 101 Verticilliumdahliae 346 X dela patata, virus 57 Solanum tuberosum (patata), ver también Solanaceae A de la patata, virus 59 Alfalfamosaicvirus 101 Alternariasolani 419 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Apice fasciculado de la patata, virus del 78 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Bacilluspolymyxa 215 Beet curly topvirus 99 Botryodiplodia solani-tuberosi 459 Carnation latent virus 22 Cascabeleodel tabaco, virusdel 109 Clavibacter michiganensis ssp. sepedonicus 221 Colletotrichum coccodes 379 Corticiumrolfsii 574 Enrollado de la patata, virus del 46 Erwinia carotovora ssp. atroseptica 226 Erwinia chrysanthemi 230 Erwinia chrysanthemi pv. chrysanthemi 230 Escobas de brujas de la patata, MLO de las 151 Estriado del tabaco, virus del 39 Fusarium arthrosporioides 322 Fusarium coeruleum327 Fusariumoxysporum f.sp. tuberosi 336 Gibberellacyanogena 322 Gibberellapulicaris 324 Helicobasidiumbrebissonii 569 Helminthosporiumsolani 461 Latente del clavel, virus 22 Leveillulataurica 304 M de la patata, virus 23 Macrophominaphaseolina 459 Manchas bronceadas del tomate, virus de las 101 101 Mosaico delaalfalfa,virusdel Mosaico aucuba de la patata, virus del 56 Mycovelosiella concors 407 Nectria haematococca var. brevicona 327 Nectria haematococca var. haematococca 327 Nectria ipomoeae 327 Phoma eupyrena 455 Phomaexigua var. exigua 452
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Indice
Phoma exigua var. foveata 452 Phytophthoracryptogea 247 Phytophthoradrechsleri 248 Phytophthoraerythroseptica 243 Phytophthora infestans 240 Polyscytalum pustulans 463 Potato aucuba mosaicvirus 56 Potato leaf roll virus 46 Potato mop-topvirus 78 Potato spindle tuber viroid 83 PotatostolburMLO 151 Potatovirus A 59 Potatovirus M 23 Potatovirus S 25 Potatovirus X 57 Potatovirus Y 76 Potatowitches broom MLO 151 Pseudomonas marginalis pv. marginalis 175 Pseudomonassolanacearum 175 Pythiumultimum 238 S de la patata, virus 25 Septoria lycopersici 456 Spongosporasubterraneaf.sp.subterranea 286 Stolbur de la patata, MLO del 151 Streptomycesscabies 232 Synchitrium endobioticum 283 Thanatephoruscucumeris 570 Tobaccorattle virus 109 Tobaccostreak virus 39 Tomato blackring virus 50 Tomato spotted wilt virus 101 Tubérculo fusiforme de la patata, viroide del 83 Verticillium albo-atrum 346 Verticillium dahliae 346 X de la patata, virus 57 Y de la patata, virus 76 Sorbus (serbal), ver también Rosaceae, Arboles caducifolios Armillaria obscura 589 Erwiniaamylovora 224 Nectria galligena 325 Pseudomonas syringaepv.syringae 186 Valsa cincta 368 Venturia inaequalis 437 Venturiainaequalis f.sp.aucupariae 438 Sorghum (sorgo), ver también Gramineae (Cereales) Acochyta sorghi 402 Cercospora sorghi 407 Gibberellafujikuroi var. subglutinans 323 Glomerellagraminicola 380 Maizedwarfmosaicvirus 70 Mosaico enanizante delmaíz,virusdel 70
Mycosphaerella holci 402 Pseudomonas andropogonis 171 Pseudomonas syringaepv.syringae 186 Puccinia purpurea 561 Sclerophthoramacrospora 274 Sphacelothecacruenta 523 Sphacelotheca reiliana 524 Sphacelotheca sorghi 525 Xanthomonascampestrispv. holcicola 197 Spinacia oleracea (espinaca), ver también Chenopodiaceae 149 Amarilleodel áster, MLO del Amarilleo de la remolacha, virus del 26 Amarilleo occidental de la remolacha, virus del 42 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Asteryellows MLO 149 Beetcurly top virus 99 Beetnecrotic yellow vein virus 127 Beet western yellows virus 42 Beetyellowsvirus 26 Cladosporiumvariabile 411 Colletotrichumdematium f.sp. spinaciae 380 Cucumber mosaicvirus 33 Enanismo ramificado del tomate, virus del 110 Fusariumredolens 346 Lettucemosaicvirus 62 Mosaico de la lechuga, virus del 62 Mosaico del pepino, virus del 33 Peronosporafarinosa 262 Peronospora farinosa f.sp.spinaciae 262 Phytophthoracryptogea 255 Rizomanía de la remolacha, virus de la 127 Tomatobushystunt virus 110 Spruce, ver Picea Stone pine, ver Pinus pinea Syringa vulgaris (lilo) Calonectriakyotensis 332 Elm mottle virus 41 Lilac chlorotic leaf spot virus 28 Lilac ring mottlevirus 41 Manchas cloróticas del lilo, virus de las 28 Microsphaera penicillata 305 Moteado del olmo, virus del 41 Moteado en anillos del lilo, virus del 41 Phoma exigua var. lilacis 453 Phytophthoracactorum 248 Phytophthora cinnamomi 252 Phytophthora syringae 25 1 Pseudomonas syringaepv.syringae 186 Tabaco, ver Nicotiana tabacum Tagetes (clavel chino), ver también Compositae 189 Pseudomonas syringaepv.tagetis
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Indice Tangelo, ver Citrus reticulata x paradisi Tangor, ver Citrus reticulata x sinensis Taxus baccata (tejo), ver también Coníferas Laetiporus sulphureus 585 Nectria coccinea 330 Tejo, ver Taxus baccata Temblón, ver Populus tremula Temblón americano, ver Populus tremuloides Tetragonia tetragonioides(espinaca de Nueva Zelanda) Amarilleo de la remolacha, virus del 26 Beetyellowsvirus 26 Thuja (tuya), ver también Coníferas Didymascellathujina 484 Heterobasidion annosum 582 Kabatina thujae 459 Pestalotiopsis funerea 389 Phomopsis juniperivora 365 Seiridiumcardinale 387 Sydowia polyspora 283 Tilo, ver Tilia Tilia (tilo), ver también Arboles caducifolios Apiognomonia errabunda 369 Plectophomella concentrica 460 Ustulina deusta 384 Tomate, ver Lycopersicon esculentum Tragopogon porrifolius (salsifí), ver también Compositae Albugotragopogonis 275 Pucciniahysterium 560 Ustilago scorzonerae 533 Trébol, ver Trifolium Trébol de Alejandría, ver Trifolium alexandrinum Trébol amarillo, ver Trifoliumcampestre, Trifolium dubium Trébol blanco, ver Trifolium repens Trébol híbrido, ver Trifolium hybridum Trébol rojo, ver Trifolium pratense Trifolium (trébol), ver también Leguminosae Amarilleo de las venas del trébol, virus del 59 Apice rizado de la remolacha, virus del 99 Ascochyta trifolii 402 Beanyellowmosaicvirus 67 Beetcurly top virus 99 Cercospora zebrina 407 Cloverdegeneration MLO 158 Cloverdwarf MLO 158 Cloverwitchesbroom MLO 158 Cloveryellowveinvirus 59 Colletotrichumtrifolii 378 Cymadotheatrifolii 413 Degeneración del trébol, MLO dela 158 Enanismo del cacahuete, virus del 33 Enanismodel trébol, MLO del 158
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Escobas de brujas del trébol, MLO de las 158 Erysiphe trifolii 301 Fusarium arthrosporioides 322 Fusarium oxysporum f.sp. trifolii 336 Leptosphaeria pratensis 427 Leptosphaerulina trifolii 413 Mosaico del trébol blanco, virus del 84 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Nectria haematococca var. brevicona 327 Olpidium radicale 282 Peanut stunt virus 33 Peronospora trifoliorum 263 Phomamedicaginis var. pinodella 452 Phytophthora erythoseptica 243 Phytophthora megasperma 255 Plenodomusmeliloti 456 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Pseudopeziza trifolii 516 Sclerotinia trifoliorum var. trifoliorum 503 Stemphyliumsarciniforme 416 Thanatephorus cucumeris 570 Uromycestrifolii-repentis 565 White clover mosaicvirus 84 Trifolium alexandrinum (trébol de Alejandría), ver también Trifolium Kabatiella caulivora 447 Trifolium campestre (trébol amarillo), ver también Trifolium Uromycesanthyllidis 565 Trifolium dubium (trébol amarillo), ver también Trifolium Uromyces minor 565 Trifolium hybridum (trébol híbrido), ver también Trifolium Cymadotheatrifolii 413 Trifolium incarnatum (trébol rojo), ver también Trifolium Cymadotheatrifolii 413 Trifolium pratense (trébol rojo), ver también Trifolium Alfalfamosaicvirus 101 Lover phyllodyMLO 157 Erysiphe trifolii 301 Estriado del tabaco, virus del 39 Filodia del trébol, MLO de la 157 Fusariumsolani f s p . pisi 328 Kabatiella caulivora 447 Mosaico de la alfalfa, virus del 101 Mosaico necrótico del trébol rojo, virus del 99 Mosaico de las venas del trébol rojo, virus del 25 Mycosphaerella carinthiaca 408 Pseudopeziza trifolii f.sp. trifolii-pratensis 516 Red clover necrotic mosaicvirus 99
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Indice
Red clover vein mosaicvirus 25 Sclerotinia trifoliorum var. trifoliorum 503 Stemphyliumsarciniforme 416 Tobaccostreak virus 39 Uromyces trifolii-repentis var. fallens 565 Trifolium repens (trébol blanco), ver también Trifolium Alfalfa mosaic virus 101 Amarilleo de las venas del trébol, virus del 59 Clover club leaf RLO 164 Clover phyllody MLO 157 Clover yellow vein virus 59 Cymadothea trifolii 413 Filodiadel trébol, MLO de la 157 Hoja en maza del trébol, RLO de la 164 Leptosphaeria trifolii 413 Mosaico de la alfalfa,virusdel 101 Olpidium trifolii 282 Pseudopeziza trifolii f.sp. trifolii-repentis 516 Sclerotiniaspermophila 504 Sclerotiniatrifoliorum var. trifoliorum 503 Uromyces trifolii 565 Uromyces trifolii-repentis var. trifoliirepentis 565 Trigo, ver Triticum aestivum Trigo blando, ver Triticum aestivum Trigo duro, ver Triticum durum Triticale, ver también Gramineae (Cereales) Claviceps purpurea 3 18 Gaeumannomyces graminis var. tritici 371 Leptosphaeriaavenaria 422 Leptosphaeria nodorum 421 Mycosphaerellagraminicola 402 Pucciniastriiformis 557 Pucciniastriiformis var. striiformis 557 Xanthomonascampestris pv. translucens 203 Triticum (trigo), ver también Gramineae (Cereales) Puccinia graminis ssp. graminis var. graminis 549 Triticum aestivum (trigo blando), ver también Triticum Agropyronmosaicvirus 122 Barleystripemosaicvirus 100 Barley yellow. dwarf virus 44 Barley yellow striate mosaicvirus 107 Ceratobasidiumcereale 573 Clavibacterrathayi 216 Claviceps purpurea 3 18 Cochliobolus sativus 436 Didymellaexitialis 400 Enanismodel trigo,virus del 100 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Erwinia rhapontici 23 1
Erysiphe graminis f.sp. tritici 302 Fusarium culmorum 333 Gaeumannomyces graminisvar. avenae 371 Gaeumannomyces graminis var. tritici 371 Gibberella zeae 320 Gibellina cerealis 382 Glomerellagraminicola 380 Hymenella cerealis 349 Lagena radicicola 238 Leptosphaeriaavenaria 422 Leptosphaeria avenaria f.sp. triticea 423 Leptosphaerianodorum 421 Microdochium bolleyi 386 Monographella nivalis 384 Mosaico delagropyron, virusdel 122 Mosaico del trigo transmitido por el suelo, virus del 123 Mosaico estriado de la cebada, virus del 100 Mosaico estriado del trigo,virus del 125 Mosaico estriado amarillo de la cebada, virus del 107 Mosaico estriado fusiforme del trigo, virus del 125 Mosaico europeo estriado del trigo, virus del 107 Pseudocercosporellaherpotrichoides 465 Pseudomonas syringae pv.atrofaciens 177 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Pucciniagraminis ssp. graminis f.sp. tritici 549 Puccinia recondita 555 Puccinia reconditaf.sp.tritici 555 Pucciniastriiformis 557 Pucciniastriiformis f.sp. tritici 558 Pucciniastriiformis var. striiformis 557 Pyrenophora tritici-repentis 434 Sclerophthoramacrospora 274 Tilletia caries 525 Tilletia controversa 526 Tilletia foetida 525 Ustilago nuda 531 Wheat Europeanstriate mosaicvirus 107 Wheat dwarf virus 100 Wheatsoil-bornemosaicvirus 123 Wheatspindle streak mosaicvirus 125 Wheat streak mosaicvirus 125 Wojnowiciahirta 461 Xanthomonascampestris pv. translucens 203 Triticum dicoccum (escanda), ver también Triticum Tilletia caries 525 Tilletia foetida 525 Triticum durum (trigo duro), ver también Triticum Tilletia caries 525 Tilletia foetida 525
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Indice Wheat spindle streak mosaicvirus 125 Triticum spelta (espelta), ver también Triticum Tilletia caries 525 Tilletia foetida 525 Tsuga, ver también Coníferas Armillaria obscura 589 Didymascellatsugae 484 Gremmeniella abietina 509 Heterobasidion annosum 582 Phacidium coniferarum 5 14 Rhizinaundulata 487 Sydowia polyspora 448 Tulipa (tulipán) Asintomático de la azucena, virus 22 Botrytis tulipae 4% Cascabeleo del tabaco, virus del 109 Curtobacterium flaccumfaciens pv. oortii 216 Fusarium oxysporum f.sp. tulipae 345 Gibberella avenacea 321 Lily symptomless virus 22 Necrosis del tabaco, virus de la 102 Phytophthora erythroseptica 243 Rhizoctonia tuliparum 572 Rotura de color del tulipán, virus de la 73 Sclerotinia bulborum 500 Tobacco necrosis virus 102 Tobacco rattle virus 109 Tulipbreaking virus 73 Tulipán, ver Tulipa Ulmus (olmo), ver también Arboles caducifolios Armillariamellea 587 Ceratocystis ulmi 355 Cherry leafroll virus 52 Elm mottle virus 41 Enrollado del cerezo, virusdel 52 Fomitopsis cytisina 585 Ganoderma applanatum 578 Moteado del olmo, virus del 41 Mycosphaerella ulmi404 Nectria cinnabarina 330 Nectria coccinea 330 Phyllactinia guttata 306 Platychora ulmi 442 Plectophomella concentrica 460 Pleurotus ulmarius 590 Polyporus squamosus 587 Pseudomonas syringae pv. ulmi189 Rigidoporusulmarius 584 Taphrina ulmi 294 Ustulina deusta 384 Umbelliferae Erysiphe heraclei 304 Plasmopara crustosa 270
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Vaccinium (arándano), ver también Ericaceae Escobas de brujas de los Vaccinium, MLO de las 152 Monilinia baccarum 499 Monilinialedi 499 Monilinia urnula 499 Moniliniavaccinii-corymbosi 499 Vaccinium witches broomMLO 152 Valerianella locusta (hierba del canónigo) Botryotinia fuckeliana 489 Oidiumvalerianellae 314 Peronospora valerianellae 264 Phoma valerianellae 456 Viburnum Microsphaera viburni 306 Venturia inaequalis 437 Vicia, ver también Leguminosae Ascochyta pisi 401 Ascochyta punctata 402 Ascochyta viciae-villosae 402 Erysiphe pisi 301 Erysiphe pisi f.sp. viciae-sativae 301 Fusarium solani f.sp. fabae 328 Macrophominaphaseolina 459 Mycosphaerella pinodes 400 Nectria haematococca var. brevicona 327 Peronospora viciae 264 Pseudomonas syringae pv. pisi 184 Sclerotinia trifoliorum var. trifoliorum 503 Uromyces fabae 563 Vicia faba (haba), ver también Vicia Artichoke yellowringspotvirus 49 Ascochyta fabae 401 Beanleafroll virus 46 Beanyellowmosaicvirus 67 Botrytis fabae 492 Broadbean mild mosaic virus 125 Broad bean mottlevirus 95 Broadbean stain virus 97 Broad bean true mosaic virus 98 Broadbean wilt virus 122 Cercospora zonata 407 Enrollado de la judía, virus del 46 Excrecencias y mosaico del guisante, virus de las 103 Fusarium oxysporum f.sp. fabae 336 Manchas del haba, virus de las 97 Marchitez del haba, virus de la 122 Mosaico del guisante transmitido por semilla, virusdel 62 Mosaico amarillo de la judía, virus del 67 Mosaico atenuado del haba, virus del 125 Mosaico verdadero del haba, virus del 98 Moteado del haba, virusdel 95
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Indice
Oscurecimiento Precoz del guisante, virus del 110 Peaearly browningvirus 110 Pea enation mosaicvirus 103 Peaseed-borne mosaicvirus 62 Peronospora viciae 264 Sclerotiniatrifoliorum var.fabae 503 Uromycesfabae 563 Vid, ver Vitis vinifera Vigna sinensis (chícharo, carilla), ver también Leguminosae Mycosphaerella cruenta 406 Uromycesappendiculatus 562 Vinca Pucciniavincae 561 Vincetoxicum Cronartium flaccidum 536 Cronartium flaccidum f.sp. typica 537 Viola (violeta, pensamiento) Chalara elegans 358 Cucumber mosaicvirus 33 Monographella cucumerina 386 Mosaico del pepino, virusdel 33 Moteado de la violeta, virus del 57 Myrotheciumroridum 463 Puccinia violae 561 Ramularia lactea 409 Urocystis violae 528 Viola mottlevirus 57 Violeta, ver Viola Violeta africana, ver Saintpaulia ionantha Vitis vinifera (vid) A de la vid, virus 26 Agrobacteriumtumefaciens 212 Alfalfa mosaic virus 101 Alternaria vitis 421 Amarilleo de lavid, RLO del 163 Anillos del frambueso, virus de los 48 Anillos del tomate, virus de los 48 Anillos latentes de la fresa, virus de los 49 Anillos negros del tomate, virus de los 50 Armillariamellea 587 Artichoke Italian latent virus 55 Aureobasidiumpullulans var. pullulans 447 B de la vid, virus 26 Botryosphaeriaobtusa 444 Botryotiniafuckeliana 489 Conielladiplodiella 425 Coniocybe flallida 487 Corteza suberosa de la vid 134 Corticium rolfsii 574 Cryptosporella viticola 363 Decaimiento amarillo de la lavanda, MLO del 152
Discostromacorticola 390 Elsinoeampelina 443 Enanismo ramificado del tomate, virusdel 110 Enrollado de la vid 119 Entrenudo corto infeccioso de la vid, virus del 52 Estriado del tabaco, virusdel 39 Eutypalata 390 Excrecenciasde la vid 137 Flavescence dorée de la vid, MLO de la 155 Grapevine Bulgarian latentvirus 54 Grapevinecorky bark disease 134 Grapevine enation disease 137 Grapevine fanleafvirus 52 GrapevineflavescencedoreMLO 155 Grapevine infectiousnecrosis RLO 164 Grapevine leafroll disease 119 Grapevine stempitting disease 136 Grapevine virusA 26 Grapevine virus B 26 Grapevine yellows RLO 163 Greeneria uvicola 371 Guignardia baccae 447 Guignardia bidwellii 445 Kloeckera apiculata 292 Latente búlgaro de la vid, virus 54 Latente italiano de la alcachofa, virus 55 Mosaico de la alfalfa, virusdel 101 Mosaicodel arabis, virusdel 55 Mosaico asteroideo de la petunia, virus del 111 Necrosis infecciosa de la vid, RLO de la 164 Penicillium expansum 296 Petuniaasteroidmosaicvirus 111 Phellinus igniarius 579 Phoma glomerata 455 Phytophthora cinnamomi 252 Phytophthoracryptogea 247 Phytophthora megasperma 255 Plasmopara viticola 267 Pseudocercospora vitis 407 Pseudopeziza tracheiphila 516 Raspberry ringspotvirus 48 Rosellinianecatrix 382 Saccharomycopsis vini 292 Septoria ampelina 457 Stereum hirsutum 577 Strawberry latent ringspotvirus 49 Tobaccostreak virus 39 Tomato black ring virus 50 Tomatobushystunt virus 110 Tomato ringspot virus 48 Uncinula necator 3 13 Xanthomonas ampelina 191
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Indice Wisteria (glicinia), ver también Leguminosae Mosaico de las venas de la glicina, virus del 72 Wisteria vein mosaicvirus 72
Zanahoria, ver Daucus carota Zantedeschia aethiopica (cala) Dasheen mosaic virus 62 Mosaico de la colocasia, virus del 62 Phytophthoraerythroseptica 243 Zarza frambuesa, ver Rubus loganobaccus Zarzamora, ver Rubus fruticosus Zea mays (maíz), ver también Gramineae (Cereales) Aspergillusflavus 298 Barley yellow dwarfvirus 44 Botryosphaeriazeae 445 Ceratobasidium cereale 573 Cochliobolus carbonum 435 Cochliobolus heterostrophus 435 Enanismo amarillo de la cebada, virus del 44 Enanismo rugoso del maíz,virusdel 104 Erwiniachrysanthemi pv. zeae 231 Erwiniastewartii 232 Fusarium culmorum 333 Gibberella avenacea 321 Gibberellafujikuroivar.subglutinans 323 Gibberella intricans 324
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Gibberella moniliformis 323 Gibberella zeae 320 Glomerellagraminicola 380 Kabatiella zeae 448 Khuskiaoryzae 390 Macrophominaphaseolina 459 Maizedwarfmosaicvirus 70 Maizeroughdwarf virus 104 Microdochium bolleyi 386 Mosaico enanizante del maíz, virus del 70 Mosaico estriado del trigo,virus del 125 Mycosphaerellazeae-maydis 402 Penicillium oxalicum 298 Phaeocytostroma ambiguum 460 Pseudomonas andropogonis 171 Pseudomonas syringae pv. syringae 186 Pucciniasorghi 557 Rhizopus oryzae 288 Sclerophthoramacrospora 274 Setosphaeria turcica 437 Sphacelotheca reiliana 524 Stenocarpella macrospora 460 Stenocarpella maydis 460 Ustilagomaydis 530 Wheat streak mosaicvirus 125 Zelkova, ver también Arboles caducifolios Ceratocystis ulmi 355 Zinnia, ver también Compositae, Ornamentales Xanthornonas campestris pv. zinniae 205
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