¿Por qué las serpientes tienen dos penes?
Lámina de Laszlo, 1975
Hace poco alguien me preguntó ¿Por qué la serpientes tienen dos penes? Cuando intenté contestar la pregunta me di cuenta de que en realidad no conocía la respuesta. Sabía que solo usan uno cada vez, y un vez llegué a oír que esto era así para que los machos pudieran copular con las hembras sin que importara de que lado se colocaran estas, pero en realidad ya no me parece que esto tenga mucho sentido, sobre todo considerando que los lagartos también tienen dos penes. Juntos, los dos penes de los Squamata (serpientes y reptiles) se denominan hemipenes, y cada uno es llamado hemipene. Cada hemipene esta asociado con un solo testiículo, lo que implica que el esperma producido por el testículo derecho es eyaculado por el hemipene derecho y el esperma producido por el testículo izquierdo se excreta por el hemipene izquierdo. Los hemipenes habitualmente están almacenados de dentro afuera en la base de la cola, formando un bolsillo en el que se puede introducir una sonda y, bueno, sondarlo para comprobar el sexo del lagarto o el ofidio. Este proceso se muestra con mucha claridad en el gráfico de arriba. Durante el apareamiento uno de los hemipene se evierte como cuando nos quitamos un calcetín. El Dimorfimso Sexual es raro en las serpientes, exceptuando que las serpientes machos casi siempre tienen colas mas largas y gruesas que las hembras para poder almacenar sus hemipenes.
Algunos ejemplos de hemipenes de serpientes; foto de Robert Jadin
Los hemipenes son unos de los caracteres derivados compartidos de los Squamatas (serpientes y lagartos), que los distinguen de otros reptiles (tuataras, tortugas, cocodrilos y aves), todos los cuales tiene un solo pene o ninguno. En general, los hemipenes de las serpientes están dotados de un surco, el llamado sulcus spermaticus, por donde corre el esperma. Imaginad un canal mas que una tubería, aunque durante el apareamiento la pared del tracto reproductivo femenino forma la otra parte del conducto que nosotros los mamíferos poseemos íntegro. A veces los hemipene poseen varias espinas, ramas, agarres y otras proyecciones que habitualmente corresponden con la anatomía cloacal de las serpientes hembra de la misma especie, formando una especie de mecanismo “llave-cerradura” que aísla las distintas especies al dificultar los apareamientos entre individuos de especies no relacionadas. La increíblemente amplia variedad de estructuras de los hemipenes ha sido utilizada por este motivo en la taxonomía de las serpientes en alguna que otra ocasión.
Pero, ¿por qué dos? ¿No lo haría un solo hemipene igual de bien, ya que, de todos modos, el macho solo usa uno cada vez? Echemos un rápido vistazo al cronograma de la reproducción de las serpientes. La serpiente chico se encuentra con la serpiente chica. Pasan algún tiempo juntos, entrelazan sus colas, y el macho inserta uno de sus hemipenes y así el esperma encuentra un camino seguro de una cloaca a otra. Pero al contrario que los humanos, las serpientes hembra tienen mucho control sobre si se quedan embarazadas o no tras la cópula. Ya que las mejores condiciones para el apareamiento no son necesariamente las mejores condiciones para la ovulación y las serpientes hembra gestantes pueden almacenar esperma, durante mucho tiempo, hasta 5 años y posiblemente mas. Para ello, poseen receptáculos especializados en sus tractos reproductivos. En realidad, puede ser bastante difícil distinguir entre almacenamiento de esperma a largo plazo y partenogénesis facultativa (una forma de reproducción asexual) sin ayudarnos de técnicas moleculares que determinen si las crías comparten todos o solo algunos de sus genes con la madre. Esto ocurre en el segundo caso porque una serpiente hembra a veces se queda embarazada mucho tiempo después de la cópula. Si se ha apareado con varios machos, la puesta (en especies ovíparas) o la camada (en vivíparas) de crías puede ser una mezcla de ejemplares de múltiples padres. Sorprendentemente, puede controlar el esperma de que padre utilizar para fertilizar sus huevos, aunque aún no sepamos con claridad como lo logra. Debido a esta capacidad para la fertilización diferida, se piensa que la competición entre los espermatozoides y la elección oculta de pareja por parte de la hembra son mas intensas en los reptiles que en otras especies que habitualmente fertilizan justo después de la inseminación. Las serpientes hembra pueden aparearse con múltiples machos, y pueden entonces elegir a su conveniencia entre todos los espermas cada vez que se reproduzca en los próximos años, así que algunas serpientes machos pueden aparease con muchas hembras pero no producir nunca crías porque su esperma siempre sea considerado inferior. Esto también puede dar situaciones muy extrañas, como serpientes machos que son padres, mucho tiempo después de haber muerto.
Hemipenes de Arriba: Vibora de Montaña (Ovophis monticola) Centro: Culebra Comedora de Babosas (Pareas macularius) Abajo: Cobra Escupidora Siamesa (Naja siamensis) fotos de Sjon Hauser
Todo esto puede complicar la vida de las serpientes macho porque su paternidad está incluso menos clara que la de otros vertebrados machos. Por tanto, el éxito reproductivo de la serpiente macho esta muy probablemente ligado al número de espermatozoides que pueda transferir a una hembra (aunque esto sea difícil de cuantificar). Puede que esta sea una de las principales razones de porque los machos de serpientes y lagartos poseen dos penes. Así, cada testículo está dedicado a un solo hemipene y el patrón de uso
alternante de hemipenes da al macho una segunda oportunidad de transferir una carga de esperma fresco incluso si se ha apareado recientemente. En los humanos y en la mayoría de los mamíferos el esperma de ambos testículos se mezcla antes de la eyaculación así que estas especies solo tienen una oportunidad de inseminar antes de entrar en periodo refractario (chicos, ya sabéis a lo que me refiero). De hecho, un patrón alternativo es lo que observamos cuando realizamos ese tipo de experimentos en el que toda serpiente sueña con participar (para ser totalmente correctos, hay que decir que la mayoría de estos experimentos se realizan con lagartos, pero la base es la misma). Un lagarto macho se aparea con una hembra, lo que agota todo el esperma de ese lado del tracto reproductivo, pero después el macho puede usar su otro hemipene para inseminar a otra hembra diferente. Solo alterna el hemipene si la segunda oportunidad de cópula se produce durante el periodo refractario, que dura algunos días. Si las oportunidades de apareamiento son frecuentes y logramos evitar que se produzca la alternancia (colocando una pequeña pieza de cinta sobre uno de los lados de la cloaca), su contaje de esperma es mucho mas bajo en su segundo y tercer intento de apareamiento.
Apareamientos de Crótalos Diamantes Occidentales, Crotalus atrox (fotos de Clark et al. 2014)
Para una serpiente hembra es una ventaja poder aparearse con cuantos machos pueda, ya que así dispone de una amplia variedad de esperma donde elegir. Las víboras hembra con mas parejas tienen una mayor tasa de supervivencia de las crías, probablemente debido a la menor endogamia y a una mayor diversidad genética donde poder elegir, especialmente en regiones del genoma donde esta diversidad es importante, como el MHC, que codifica las proteínas implicadas en el reconocimiento de patógenos en el
desencadenamiento de la respuesta inmune. Muchas especies, incluyendo a los humanos, seleccionan sus parejas basándose en parte en las disimilitudes de MHC (que pueden determinar por el olfato), y puede que este también sea el caso de las serpientes. De todos modos, a menudo muchos machos y hembras de serpientes no tienen mucho tiempo para estar juntos, ya que solo están en el mismo sitio en el mismo momento durante breves periodos de tiempo en primavera y en otoño cuando están entrando y saliendo de sus lugares de hibernación, lo que probablemente implique que tienen que tomar con rapidez la decisión de con que pareja van a aparearse. Sin embargo, un reciente trabajo de Rulon Clark et al. muestra que los machos de Crótalos Diamante Occidentales poseen diferentes estrategias de apareamiento dependiendo del tamaño de sus cuerpos. Los machos mas grandes eran mas propensos a escoltar sus parejas durante la estación activa. Curiosamente, este comportamiento no asegura que sean los padres de mas crías, ya que las hembras han almacenado semen de años anteriores. En uno de los ejemplos mas extremos de los apareamientos estudiados, las Serpientes de Jarretera Común en Canadá emergen en gran cantidad en primavera y se aparean inmediatamente después de emerger. Al contrario que la mayoría de las serpientes, se produce un conflicto entre machos y hembras para ver que sexo maximiza su éxitos reproductivos. También existe cierta evidencia de que los machos de serpiente de jarretera son "diestros", ya que prefieren usar su hemipene derecho a menos que lo hayan usado recientemente (este comportamiento está conectado al hecho de que el testículo derecho es mas grande en estas especies) Hay menos estudios sobre los sistemas de apareamiento de las serpientes tropicales, que no hibernan en ningún momento del año, pero sospecho que hay mas diversidad en partes del mundo donde el clima siempre es cálido (pero que aun no hemos estudiado). Un estudio ha hallado que los machos mas grandes de Serpiente Gris Pizarra (Stegonotus cucullatus) de las zonas tropicales de Australia tienen mas crías que los machos mas pequeños, que es una situación similar a la de muchas serpientes de climas templados, pero las causas exactas evolutivas de este fenómeno son complejas y aún no se han determinado.
Hemipenes de Arriba: Serpiente Rata Indo-china (Ptyas korros) Centro: Serpiente Kukri Rayada (Oligodon fasciolatus) Abajo: Serpiente Negra Común (Sibynophis collaris)
Todo esto genera algunas cuestiones sobre la evolución de los penes en los vertebrados. He buscado, pero no he logrado encontrar ni una sola especie de Squamata que haya perdido sus hemipenes. Los mas parecido que he hallado es la subfamilia africana Psammophiinae (que también incluye a las enigmáticas serpientes abrillantadoras de escamas), que poseen pequeños hemipenes y una conducta copulatoria muy peculiar, cuyas causas y consecuencias son solo dos de las muchas cosas que desconocemos de las psammophiinas. Los testículos asimétricos de las Serpientes de Jarretera macho pueden ser otro ejemplo pero sus testículos izquierdo y derecho son de igual tamaño. Debido a que los penes no fosilizan bien, no sabemos mucho sobre la anatomía de las serpientes y lagartos extintos, pero podemos asumir que el ancestro común de todos los Squamata tenía hemipenes. Aunque varios de los otros reptiles han perdido sus penes (y en algunos casos han re-evolucionado a algunas estructuras realmente extrañas como los penes de ostras, emúes, patos, caimanes, tortugas, y puede que incluso dinosaurios), existen ciertas similitudes entre los hemipenes de los Squamata y los órganos reproductores de algunos de los mamíferos más primitivos, los monotremas. Al igual que las serpientes, pero al contrario que otros mamíferos, los equidnas poseen testículos internos conectados por separado con un pene de cuatro cabezas, similar a los hemipenes de las serpientes y los lagartos, pero unidos por la base. Los equidnas machos solo usan un lado (que soporta dos cabezas) a la vez (podéis ver un video aquí), alternando ambos lados al igual que la serpientes, y con sus espermatozoides trabajando cooperativamente para llegar hasta el huevo. Los otros monotremas, los ornitorrincos poseen un pene en tenedor, pero solo el lado izquierdo es funcional, ya que solo el ovario izquierdo de las hembras es funcional. Muchos marsupiales también poseen penes bifurcados, con escrotos que cuelgan hacia abajo delante suya. Esto sugiere que un pene bifurcado podría haber aparecido mucho antes de lo que pensamos en la línea evolutiva de los amniotas, aunque también podría tratarse de un caso de evolución convergente debida a la intensa selección sexual de los machos post-apareamiento. Son necesarios detallados estudios histológicos, embriológicos y genéticos para poder contestar esta cuestión, que probablemente sea el proyecto de disertación que menos os gustaría que vuestra familia se enterase (Actualización: Cassey Gilman, un estudiante de doctorado de la UMass Amherst está trabajando en este tema en estos momentos. Puedes donar vía crow-funding para su proyecto aquí).
AGRADECIMIENTOS Gracias a Robert Jadin y Sjon Hauser por el uso de sus fotografías. REFERENCIAS
