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A VANCES EN LA TAXONOMÍA Y SISTEMÁTICA DE LOS HONGOS: UNA REVISIÓN GENERAL Leticia Romero Bautista
Introducción Los hongos han sido definidos como un grupo de organismos aclorófilos, con nutrición por absorción y con sus células contenidas en estructuras filamentosas conocidas como hifas o micelio, y se les ha incluido en el reino Fungi. Difieren ampliamente en su morfología y biología general con respecto a otros organismos. Se trata de un grupo muy diverso, predominantemente haploide, el cual probablemente incluye la proporción más alta de especies asexuales, comparada con la de cualquier otro grupo de eucariontes (Alexopoulos et al .,., 1996; Burnett, 2003). En décadas recientes, este grupo biológico ha despertado el interés de taxónomos, morfólogos, genetistas y ecólogos, entre otros especialistas, por ser excelentes sujetos y modelos de investigación. Presentan una notable diversidad de formas, estructuras, tamaños, colores y olores; se encuentran en todos los tipos de ecosistemas, donde muestran además variedad en sus hábitos y ciclos de vida. Se pueden encontrar como (May (May,, 1992): saprótrofos (junto con las bacterias y otros organismos colaboran en la descomposición de material orgánico y en la formación de suelo nuevo); parásitos (se desarrollan directamente en tejidos vivos; causan muchas enfermedades importantes a través de la interacción con las bacterias y otros hongos, tanto sobre las plantas como en animales, incluido el hombre); y mutualistas (que han modelado el desarrollo de la diversidad biológica; primero, por ayudar a las plantas a colonizar tierra emergida y, después, al colaborar en la dispersión y diversificación de las plantas vasculares, los insectos y otros organismos). Los hongos han presentado serios problemas para ser delimitados como un reino, debido en parte a que conceptos como el de célula, individuo y especie no han logrado
“adaptarse”, con sus definiciones tradicionales, al mundo biológico de los hongos, como sí ha ocurrido en otros grupos de organismos. Por la misma razón, varios aspectos de su biología poblacional, especiación, evolución, diversidad, taxonomía y filogenia continúan siendo ampliamente examinados y discutidos. Por lo anterior, anterior, la taxonomía de los hongos es una disciplina dinámica y progresiva, que constantemente requiere cambios en su nomenclatura y que puede con frecuencia ser confusa y difícil de interpretar, más aún para quienes no están involucrados con esta problemática. Además, la variación fenotípica de muchas especies de hongos, como respuesta a las condiciones ambientales, conduce a identificaciones imprecisas, sobre todo porque su ubicación taxonómica ha estado basada principalmente en comparaciones morfológicas. El término taxonomía se deriva del griego taxis = orden o arreglo y de nomos nomos = = ley; es el estudio o la teoría de la clasificación, lo cual incluye sus bases, procedimientos y reglas. Está basada en datos aportados por la morfología, fisiología, ecología, paleontología y genética, entre otras disciplinas. Por otra parte, el término sistemática proviene del griego systema systema = = conjunto de reglas o principios enlazados entre sí; es el estudio científico de las diferentes clases y diversidad de organismos y de cualquiera o de todas las relaciones entre ellos. No obstante los más de 250 años de investigación sistemática, las estimaciones del número total de especies de plantas, animales, hongos y otros grupos biológicos varían considerablemente y a un ritmo dispar, según el grupo taxonómico. Los inventarios más completos se presentan para muchos grupos de animales y plantas, pero no así para las bacterias, arañas, insectos, nemátodos y hongos
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(May, 1992), por lo que los taxónomos (May, taxónom os añaden continuamente especies a la lista de cada uno de estos grupos biológicos.
La clasificación de los hongos Desde que la especie humana apareció en la Tierra, la diversidad de la vida ha sido objeto de su interés. La búsqueda intensiva de alimentos como semillas, raíces, hierbas, hongos y animales favoreció el desarrollo de la recolección y de la caza, por lo que los pueblos antiguos desarrollaron sistemas para explorar y manejar los recursos naturales a su alcance, así como para reconocerlos a través de su clasificación. Probablemente, la primera clasificación de los hongos se basó en los beneficios o perjuicios que le pudieron ocasionar al hombre prehistórico; es decir, había hongos buenos (comestibles, medicinales, enteógenos, usados como herramienta o combustible, etc.) y hongos malos (tóxicos, venenosos, parásitos, etc.). Las primeras clasificaciones científicas utilizaron inicialmente la nomenclatura botánica y, posteriormente, la nomenclatura zoológica. De cualquier manera, el reino Fungi está organizado en la jerarquía linneana dentro de las categorías cate gorías de Reino, Phylum (o División en la nomenclatura botánica), Clase, Orden, Familia, Género y Especie. A su vez, por debajo del nivel de especie, se han propuesto diferentes categorías (p. ej., variedades, subespecies, secciones, entre otras). En cuanto a la ubicación en la clasificación biológica de los hongos como grupo, a través de la historia han surgido diferentes propuestas, como se describe a continuación. Dos reinos . Aristóteles propuso una clasificación de la naturaleza en tres reinos: Animalia, Plantae y Mineralia, pero fueron los naturalistas los encargados de eliminar este último reino para dar paso a la clasificación de dos reinos r einos biológicos: Animalia y Plantae. Fue hasta mediados del siglo XIX que los organismos conocidos colectivamente con el nombre de hongos se clasificaron dentro del reino Plantae, ya que el parentesco era aparentemente mayor con las plantas que con los animales, por el aspecto general de sus fructificaciones, su relativa inmovilidad y la producción de esporas. Más adelante, fue el sueco Karl Linnaeus quien inició la taxonomía moderna y planteó la existencia de dos reinos también: Animalia y Plantae. Además, propuso el sistema de
nomenclatura binomial y reconoció la naturaleza ar artificial tificial de su clasificación. Linnaeus colocó a los hongos (junto con los musgos, líquenes, algas y helechos) dentro de la clase Cryptogamia. Tres reinos . Muchos años después de la invención del microscopio, Ernst Haeckel (1869) incluyó a los organismos unicelulares con aspecto “intermedio” entre animal y planta, con núcleo y organelos definidos, dentro de un tercer reino al que denominó Protista. A los hongos los agrupó en el reino Plantae, dentro del phylum Inophyta (Fig. 1). Estableció, además, que los verdaderos protistas se multiplican por mecanismos asexuales, y con base en este crite-
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Figura 1. Los tres reinos de la vida de Haeckel (1866; tomado de Principia Taxonomica, vol. VII, con autori zación del editor).
rio, movió el phylum Inophyta del reino Plantae al reino Protista (Haeckel, 1869, citado por Scamardella, 1999). Los protozoarios habían sido considerados tanto como miembros de un grupo propio, como dentro de las algas o de un grupo “protozooalgal”, así como de un grupo de hongos inferiores o, paralelamente a la situación de algunas algas y protozoarios, como un grupo “protozoohongal” (Lamothe, 1994). Cuatro reinos . Herbert F. Copeland (1938) reconoció las diferencias celulares primarias entre los organismos con núcleo y sin núcleo y estableció el cuarto reino: Monera, donde incluyó a los organismos sin núcleo y sin organelos como las bacterias (que incluyen a las algas verde-azules), por lo que las extrajo del reino Protista, donde Haeckel las había colocado anteriormente. Utilizó el nombre Protoctista para referirse a los organismos unicelulares o multicelulares, con o sin pigmentos fotosintéticos, pero no del tipo de las plantas; sin un estado blastular y que no son verdaderas plantas ni verdaderos animales (protofita y protozoo). En éste incluyó a todos los hongos, por lo que su clasificación propuesta fue: Animalia, Plantae, Protoctista y Monera. Cabe mencionar que hasta este momento la micología había sido tradicionalmente considerada como una subdisciplina de la botánica, pero ahora es ampliamente conocido que los hongos son distintos a las plantas, los animales y las bacterias. Con nuevos datos ultraestructurales y moleculares esta distinción se ha hecho mucho más evidente. Los análisis filogenéticos con base en DNA, proveniente de ambas subunidades ribosomales y de genes que codifican para proteínas, sugieren que los hongos en realidad están más estrechamente relacionados con los animales que con las plantas; es decir, comparten con ellos una historia evolutiva más reciente (Wainright et al .,., 1993; Hawksworth, 1997). Cinco reinos . Hacia finales del siglo XIX y durante casi todo el XX, las hipótesis sobre el origen y la evolución de los hongos estuvieron basadas primordialmente en la morfología comparada. Tuvieron que transcurrir casi cuatro décadas para que Whittaker (1969) rompiera el esquema de los cuatro reinos, y separara definitivamente a los hongos de las plantas. Whittaker propuso el reino Fungi para todas las especies que poseen células eucariontes y paredes celulares, pero que carecen de pigmentos fotosintéticos; con esta nueva cla-
sificación argumentó un mejor reflejo de las relaciones evolutivas. Reconoció la distinción entre los metabolismos autótrofo y heterótrofo, así como entre los modos de nutrición: absor-
Figura 2. Los cinco reinos de Whittaker (1969; modificado del original; ilustración por Jorge A. González Martínez).
ción e ingestión. No creyó que el reino Fungi se derivara de las algas, sino más bien de protistas flagelados (Fig. 2). El esquema de los cinco reinos: Animalia, Plantae, Fungi, Protista y Monera, basado esencialmente en la organización celular, la complejidad estructural y el modo de nutrición, ha sido el mayormente utilizado, sobre todo por ser práctico para fines didácticos en los niveles medio y medio superior. Sin embargo, el reconocimiento de la artificialidad de la clasificación de los tres, o aún de los cinco reinos, se ha fortalecido por las aportaciones recientes de la sistemática molecular, la cual ha ocasionado cambios considerables a esta clasificación, ya considerada como “tradicional”. Margulis (1968) detalló las diferencias entre las especies eucariontes y las procariontes y, de manera inicial, retomó el modelo de Copeland, junto con su propuesta de utilizar el término Protoctista. Posteriormente reconsideró el esquema de Whittaker, pero incluyó a las algas en el ahora reino Protoctista. Propuso también dos super reinos: Prokarya y Eukarya, basados en la presencia o ausencia de núcleo y organelos delimitados por una membrana. Los Protoctista fueron considerados organismos “intermedios” dentro del proceso evolutivo (Margulis y Schwartz, 1998). La ubicación de Fungi fue dentro del super Reino Eucarya (Fig. 3) y, en una escala geológica, se cree que este reino
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probado que los Oomycota en realidad son un grupo heterogéneo (polifilético) de algas estraminófilas y otros protoctistas que han perdido su capacidad ca pacidad fotosintética; actualmente actualmente están incluidos en el reino Chromista (Bartnicki-García, (Bar tnicki-García, 1987; Bruns et al .,., 1991; Barr, 1992; Barbee et al .,., 1999), mientras que los enigmáticos Dictyosteliomycota se han hipotetizado como un antiguo y distintivo grupo de protozoos.
Figura 3. Esquema de los tres dominios (Woese et al. , , 1990; ilustración por Jorge A. González Martínez).
se originó desde el Proterozoico, con su diversificación a partir del Fanerozoico (Margulis, 1996). Posición filogenética de los Fungi y grupos excluidos . Los taxones Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota y Basidiomycota forman un grupo monofilético, Fungi, de la misma manera que Fungi lo forma con los animales (p. ej ., son grupos hermanos; Fig. 4). Al intentar distinguir al reino Fungi de otros grupos biológicos con un ciclo cicl o de vida seme jante, se ha demostrado que algunos eucariontes heterotróficos que se clasificaron dentro de Fungi sensu lato , tales como los plasmodios, los mohos mucilaginosos y los mohos acuáticos (Myxomycota, Dictyosteliomycota y Oomycota, respectivamente), están ubicados filogenéticamente en el reino Protoctista, fuera de los Fungi (Fig. 5). La evidencia para esta conclusión ha sido fuerte y ha provenido de: estudios comparativos de la morfología reproductiva, datos bioquímicos (p. ej., la biosíntesis de las lisina y la composición de la pared celular), la microestructura de los undulipodios y secuencias de los ácidos nucleicos.
Figura 5. Relaciones filogenéticas de los grupos bioló gicos mayores donde se aprecia la posición del reino Fungi y de grupos previamente considerados como hon gos (modificado de Alexopoulos et al., al., 1996; ilustración por Jorge A. González Martínez).
Por otra parte, algo que ha causado incredulidad entre algunos micólogos, es la evidencia de que los hongos que conforman a los líquenes, están constituidos por un grupo Figura 4. Las relaciones filogenéticas entre los Fungi, animales y plantas verdes (modificado de Taylor et al., al., polifilético (Bruns et al .,., 1991; Hawksworth et al .,., 1995; 2004; ilustración por Jorge A. González Martínez). Hawksworth, 1997). Actualmente, estos hongos son clasificac lasifica Acrasiomycota y Myxomycota divergieron tempranamente, dos dentro de los Ascomycota (principalmente) y los separándose de los eucariontes. Por otra parte, se ha com- Basidiomycota.
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Seis reinos . Bajo el microscopio, la mayor parte de las bacterias son muy semejantes. Además, la escasez de fósiles bacterianos ha dificultado el establecimiento de las relaciones evolutivas entre ellas. La evidencia presentada por la biología molecular sugiere que los procariontes primitivos se separaron en grupos en etapas tempranas de la evolución de la vida en la Tierra. Tierr a. Los descendientes de estas dos líneas evolutivas son las eubacterias y las arqueobacterias. Estas últimas, consideradas como el sexto reino (Woese et al .,., 1990), se caracterizan por poseer paredes y membranas celulares con una composición química distintiva, así como secuencias únicas en el RNA de ambas subunidades, entre otros rasgos. Por otra parte, es probable que los eucariontes se originaran a partir de arqueobacterias hace aproximadamente 1,800 millones de años (Barbee y Taylor, 1999). Al tomar en cuenta que la definición de procarionte se basa más en la ausencia de caracteres eucariontes que en la posesión de características específicas, por lo cual Monera no podría considerarse un grupo monofilético, Woese y colaboradores (1990) compararon los genes de los RNA ribosomales (16/18 rRNA) de numerosas especies y propusieron un nuevo modelo para la organización de la vida, para el cual introdu jeron un nuevo nivel de agrupamiento superior al reino: el dominio. En el nivel de dominio se situaron tres taxones o linajes primarios de los seres vivos: Bacteria, Archaea y Eucarya (Fig. 3). No obstante que el nivel de reino ha sido cuestionado (Pace, 1997), ya que los taxones no están siempre bien soportados por caracteres moleculares, se reconocen seis linajes fundamentales en dicho nivel jerárquico: Monera, Archaeobacteria, Protoctista, Fungi, Plantae y Animalia. Nuevos grupos para el reino Fungi . Inversamente que en el caso de taxones excluidos, algunos eucariontes unicelulares, previamente clasificados entre los “protistas”, han demostrado pertenecer a Fungi: Pneumocystis carinii, un patógeno serio en humanos inmunodeprimidos; los Microsporidia, que son organismos amitocondriados y parásitos intracelulares de animales (Lutzoni et al., al., 2004); y Neocallimastix, que son microorganismos anaeróbicos localizados en el rumen de algunos rumiantes, los que al parecer tienen afinidades mitocondriales con los Chytridiomycetes del orden Spizellomycetales (Bowman et al .,., 1992).
El lugar filogenético exacto de varios linajes fungales, tales como Microsporidia y Asellariales, es incierto, aunque son incluidos en la reciente clasificación de Cavalier-Smith (2001). Actualmente, el término Fungi se restringe a los “hongos verdaderos”, considerados como un reino eucarionte, formado por los phyla: Chytridiomycota, Zygomycota, Glomeromycota, Ascomycota y Basidiomycota. Algunos autores incluyen además a los hongos anamorfos (Burnett, 2003), también denominados fungi imperfecti , mitospóricos o Deuteromycota, los que al realizarles pruebas de entrecruzamiento y/o moleculares, están más fuertemente relacionados con los Ascomycota o Basidiomycota.
Figura 6. Hipótesis filogenéticas alternativas de las relaciones de los grupos mayores de hongos. Todos los grupos son monofiléticos si la pérdida de flagelos ocurrió en una sola ocasión en la evolución de los hongos, pero Chytridiomycota y Zygomycota son parafiléticos si se asume que los flagelos se perdieron de manera inde pendiente (modificado de Taylor aylor et et al., al., 2004; ilustración por Jorge A. González Martínez).
¿Más de seis reinos? Cavalier-Smith reinos? Cavalier-Smith (1986) presentó un sistema de clasificación de siete reinos, el cual realmente es una variación del sistema de cinco. Propuso a Archaeobacteria como una reino separado y dividió a Protista en Chromista y
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Protozoa, por lo que propone los reinos: Archaeobacteria, Eubacteria, Chromista, Plantae, Fungi, Protozoa y Animalia. Diversas divisiones de los protistas, hongos y procariontes han ofrecido otros esquemas de clasificación de ocho, nueve y hasta once reinos.
Clasificación actual Se ha propuesto la siguiente clasificación de los “hongos verdaderos” o reino Fungi en cinco phyla (Fig. 6). Chytridiomycota. Se encuentran en ambientes acuáticos y terrestres y se consideran los más primitivos, por ser el único grupo dentro del reino Fungi que conserva las esporas móviles (flageladas) en alguna etapa de su ciclo de vida, que además son utilizadas para fines reproductivos (Lutzoni et al .,., 2004); incluyen tanto formas unicelulares como filamentosas. De inicio, los Chytridiomycota fueron controversiales, precisamente por presentar células móviles, pero la composición de su pared celular, la síntesis de la lisina y los análisis de la secuencia del rDNA 18S, demostraron su estrecha relación con Ascomycota y Basidiomycota. Chytridiomycota y Zygomycota son difíciles de separar; el flagelo de los primeros pudo haberse perdido más de una vez durante la evolución, en la que Zygomycota divergió primero (LéJohn, 1971; BartnickiGarcía, 1987; Bowman et al., 1992; Bruns et al .,., 1992). Los hongos terrestres divergieron de Chytridiomycota hace aproximadamente 550 millones de años. Después, las plantas invadieron el medio terrestre, hace aproximadamente 440 millones de años y los Ascomycota se separaron de los Basidiomycota (Barbee y Taylor, 1993). Zygomycota . Son cenocíticos inicialmente y se caracterizan por la formación de una espora de paredes gruesas, resultado de su reproducción sexual. Comprende un grupo diverso de taxones que incluye saprobios del suelo (Mucorales) y simbiontes de artrópodos (Trichomycetes). Con la pérdida de las células móviles, métodos alternativos de referirse a las esporas relacionaron la evolución de los hongos; las esporangiosporas y las zigosporas, ambas formadas internamente, fueron retenidas en Zygomycota. Chytridiomycota Chytridiom ycota y Zygomycota forman un grupo gr upo parafilético, el cual representa las primeras líneas divergentes diver gentes de Fungi. Son primariamente filamentosos y perdieron su flagelo, lo cual
también aplica para Basidiomycota y Ascomycota. Para entender el patrón de relación entre Zygomycota y Chytridiomycota, es importante resolver el número de pérdidas del flagelo y su transición hacia el ambiente terrestre (Fig. 6). Glomeromycota . Forman endomicorrizas con la mayoría de las plantas vasculares y presentan una gran producción de esporas asexuales. Se considera un phylum separado, recientemente segregado de los Zygomycota (Schüßler et al .,., 2001); no presentan reproducción sexual. Ascomycota. Grupo amplio que incluye los mohos, así como las levaduras; los hongos que componen la mayoría de los líquenes pertenecen a este grupo. Nuevos mecanismos para la formación de conidios y meiosporas, y para la descarga de las balistosporas, han evolucionado en los Ascomycota y Basidiomycota. La subestructura de la pared de las ascas, especialmente en el ápice, tiene valor sistemático en los altos niveles taxonómicos (Burnett, 2003). Basidiomycota . Grupo amplio y heterogéneo que incluye hongos venenosos, de repisa, gelatinosos, bolas explotadoras, estrellas de tierra, cornetas apestosas, las royas y los carbones. Los Ascomycota y Basidiomycota son generalmente resueltos como un grupo monofilético, por lo que se consideran grupos hermanos (Bruns et al .,., 1992). Ambos se caracterizan por la producción de un estado dicariótico en su ciclo de vida, aunque con ciertas diferencias (Lutzoni et al .,., 2004). Hongos anamorfos . Se les conoce también como fungi imperfecti, Deuteromycota u hongos mitospóricos. Se caracterizan porque su reproducción sexual no ha sido encontrada; sin embargo, se les asocia con especies tanto de Ascomycota como de Basidiomycota, cuando se comparan las esporas y secuencias de DNA.
Conclusiones La clasificación del reino Fungi que se reconoce en este trabajo es la de Ainsworth y colaboradores (2001), la cual presenta una estructura redefinida que refleja datos moleculares recientes, una revisión del phylum Ascomycota y una integración total de los géneros anamórficos (Cuadro 1). Esta clasificación puede ser consultada en internet en el Index Fungorum (www.indexfungorum.org), que es un recurso comunitario coordinado y soportado por varias ins-
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Literatura citada
Cuadro 1
Clasificación del reino Fungi aceptada en esta contribución (Ainsworth et al ., ., 2001)
Phyla Ascomycota
Clases Ascomycetes Neolectomycetes Pneumocystidiomycetes Saccharomycetes Schyzosacaromycetes Sordariomycetes Taphrynomycetes
B as a s id i d io i o my m y co c o ta ta
Basidiomycetes Urediniomycdetes Ustaliginomycetes
C h y t r i d io io m y c o t a
Chytridiomycetes
G l om om e ro r o m yc yc o ta ta
Glomeromycetes
Zygomycota
Trichomycetes Zygomycetes
tancias internacionales. En esa base de datos se puede buscar un género de interés, y encontrar: la posición sistemática, las especies aceptadas, la familia en la que han sido ubicadas, la revista donde se publicó por primera vez, la especie tipo, los autores y literatura, entre otros datos. El reconocimiento de la naturaleza artificial ar tificial de la clasificación de los hongos, la aceptación de la teoría filogenética, los estudios ultraestructurales, bioquímicos y fisiológicos, así como el descubrimiento de nuevos taxones, han permitido grandes cambios en la taxonomía y sistemática del reino Fungi. Año con año los especialistas encuentran nuevos caracteres y al mismo tiempo reevalúan aquellos que han sido utilizados previamente. Las técnicas de obtención de datos moleculares, particularmente, progresan con celeridad y sus resultados son muchas veces sorprendentes. No obstante, sólo los estudios que combinan diferentes enfoques permiten una mayor certeza y cohesión entre datos e hipótesis sobre la historia evolutiva de los hongos, sin menospreciar las fuentes de datos tradicionales.
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