Tratado de Botanica Strasburger 35a Ed 2002 OCR

P.Sitte E.W.Weiler j.W. Kadereit A. Bresinsky C.Korner

Tratado de Botánica a

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Tratado de Autores originales E. Strasburger • F. Noli H. Schenck • A.F.W. Schimper a

35. edición actualizada por Peter Sitte ElmarW.Weiler Joachim W. Kadereit Andreas Bresinsky Christian Kórner

6 EDICIONES OMEGA

Direcciones: Prof. Dr. Dr. h.c. Peter Sitte Lerchengiuten ! 79249 Merzhausen A L E M A N I A [email protected] Prof. Dr. El mar W. Weiler Lehrsluhl tur Pflanzenphysiologie Fakultat für Biologie Ruhr-Universitát Universitátsstrape 150 44780 Bochum A L E M A N I A [email protected] Prof. Dr. Andreas Bresinsky A m Kat/enbichel 22 93161 Sinzing (Viehhausen) A L E M A N I A [email protected] Prof. Dr. Joachim W. Kadereit Instituí für Spezielle Botanik und Botanischer Garten Johannes Gutenberg-Universitat Mainz 55099 Main/, A L E M A N I A [email protected] Prof. Dr. Christian Korner Institut für Botanik der Universitat Basel Schonbeinstrape 6 CH-4056 Basilea S U I Z A [email protected]

La edición original de esta obra ha sido publicada en alemán por Spektrum Akademischer Verlag GmbH, Heildelberg y Berlín, con el título STRASBURGER - LEHRBUCH 35."' edición

DER BOTANIK EÜR HOCHSCHULEN

Traducción M." Jesús Fortes Fortes Con la colaboración de Ariadna Frutos (capítulos 6, 7, 8) Eva Hipólito (capítulo 9) Sara Lloansi (capítulo 6) M." Dolores Pablos (capítulo 10) Quedan rigurosamente prohibidas, sin la autorización escrita de los titulares del "Copyright", bajo las sanciones establecidas en las leyes, la reproducción total o parcial de esta obra por cualquier medio o procedimiento, comprendidos la reprografía y el tratamiento informático, y la distribución de ejemplares de ella mediante alquiler o préstamo públicos, así como la exportación e importación de esos ejemplares para su distribución en venta, fuera del ámbito de la Unión Europea. © 2002 Spektrum Akademischer Verlag GmbH. Heidelberg. Berlín y para la edición española © 2004 Ediciones Omega, S.A. Plato, 2 6 - 0 8 0 0 6 Barcelona www.ediciones-omega.es ISBN 84-282-1353-4 Depósito legal B. 48.736-2003 Printed in Spain Ind. Gráf. Ferré Olsina, S.A. - Viladomat, 158-160 int. - 0 8 0 1 5 Barcelona

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Prefacio a la 35. edición

Con esta 35." edición, el Tratado de Botánica de Eduard Slrasburger inicia una nueva fase en sus más de 100 años de historia. Dos de sus colaboradores, Hubert Ziegler y Friedrich Ehrendorfer, que se habían dedicado con empeño a este trabajo durante dos, casi tres décadas, debieron abandonar el equipo de redacción del STRASBURGER por razones de edad. A ellos agradecemos la extraordinaria dedicación demostrada, también en nombre de sus numerosos lectores: posteriormente, especialistas más jóvenes han tomado el relevo en su trabajo. La parte que trata de fisiología ha sido revisada por Elmar W. Weiler (Bochum), y añadida al capítulo sobre Alelofisiología; él mismo ha actualizado también el capítulo sobre las bases moleculares en la parte estructural. El tema Evolución y métodos de la sistemática ha sido elaborado por Joachim W. Kadereit (Maguncia), quien también se encargó de la supervisión de las partes dedicadas a los Espermatófitos y a la Historia de la vegetación. Por último, cabe destacar la extensa revisión que ha llevado a cabo Christian Kórner (Basilea) sobre el capítulo relativo a la ecología (ecología vegetal, plantas en su biotopo, así como la ecología de las poblaciones y de la vegetación). El nuevo equipo también ha tratado de responder a las principales demandas de la enseñanza de nuestra materia: por un lado, hemos pretendido representar clara y equilibradamente las ideas fundamentales y, por el otro, recoger información sobre los resultados más recientes de las investigaciones, siempre que hayan sido suficientemente demostrados, y sus aplicaciones (el uso de términos como "plantas transgénicas" o "biomasa y productividad", por ejemplo). Ahora bien, nuestro principal objetivo continúa siendo el mismo: tratar apropiadamente las diferentes disciplinas de la Botánica y las demás áreas con las que se relaciona. Según esto, no sólo se contemplan en el libro los organismos "verdes", fotoautótrofos, sino también los distintos grupos heterótrofos que derivan de los primeros o que son importantes para comprender su filogenia, fisiología o ecología (procariotas, hongos). Además de las exigencias de contenido, también hemos pretendido mejorar la parte ilustrada del trabajo (mediante ilustraciones a cuatro colores y resaltando todas las fórmulas químicas, etc.), y la manera de estructurar la mate-

ria (a través, p.ej., de la completa numeración de los distintos apartados y de las sinopsis del contenido al inicio de cada capítulo, usando remisiones y cuadros para tratar ciertos temas específicos importantes o añadiendo un índice de cuadros y tablas tras el de materias). Las indicaciones acerca de trabajos recientes o muy recientes permiten una aproximación a ciertos aspectos de la materia que de otro modo hubieran superado los límites y la extensión de la obra, y hubieran disparado su precio. Numerosas remisiones evitan rodeos inútiles, pero sobre todo aclaran conceptos y permiten relacionar aspectos de la materia que de entrada sólo es posible exponer de manera lineal. Por último, la inclusión de breves títulos en el texto permite saltar ciertos párrafos que, por su especial contenido, quizás sean menos interesantes para aquellos lectores que se inician en la materia. De hecho, pues, el libro ofrece dos versiones, una para el estudiante que empieza y otra para el avanzado. Todavía nos queda dar las gracias a todos aquellos que nos han ayudado, a través de sus críticas constructivas y de sus sugerencias para la ilustración (su anonimato quizás se vea resuelto en parte gracias a los agradecimientos concretos que preceden ciertas partes del texto o que figuran en los pies de figura; las ilustraciones en las que no se menciona el autor son nuestras). En la corrección nos ha apoyado con su eficaz esmero el doctor Andreas Buhl (Halle). Supuso una ayuda decisiva para nosotros el extraordinario compromiso de la lectora Inga Eicken (Stuttgart) y Frau Elke Littmann en la sección de producción de la editorial. Spektrum Verlag, representada por el doctor Ulrich G. Moltmann. no sólo nos ha apoyado totalmente en la reelaboración de esta obra tan rica en tradición, a pesar de todas las presiones de la competencia cada vez más dura, sino que también la ha impulsado enérgicamente por iniciativa propia. Deseamos que todos los lectores lleguen a dominar con la ayuda de esta obra el estudio de una ciencia cada vez más importante y más compleja también. Friburgo. Bochum. Maguncia, Regensburg y Basilea Febrero de 2 0 0 2

Los AUTORES

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Prólogo a la primera edición alemana

Los autores de este tratado trabajan juntos desde hace años como profesores de botánica en la Universidad de Bonn, han intercambiado de modo continuo sus puntos de vista científicos, se han ayudado a menudo en su tarea docente e intentan ahora recoger en común en este libro el fruto de la experiencia que han adquirido en la enseñanza. Se han distribuido la materia de modo que Eduard Strasburger se encarga de la Introducción y Morfología, Fritz Noli, de la Fisiología, Heinrich Schenck, de las Criptógamas y A.F.W. Schimper, de las Fanerógamas. Aunque cada uno de los autores sólo asume la responsabilidad científica de la parte que ha redactado, la armonía de la obra se ha asegurado mediante la comunicación permanente de todos ellos. Así, a pesar de ser varios los autores, el libro muestra cierta uniformidad general de criterio. Este tratado se destina a los estudiantes de las escuelas superiores y debe sobre todo despertar en ellos el interés por

la ciencia y abrirles el camino para la consecución del conocimiento científico. No se olvida, sin embargo, la parte práctica del estudio y se trata de satisfacer las necesidades de los médicos y farmacéuticos. El médico encontrará en él láminas en color de las plantas venenosas que pueda interesarle conocer, y el farmacéutico, las indicaciones principales sobre plantas medicinales y drogas. Las numerosas ilustraciones han sido realizadas por los mismos autores, a no ser que se indique específicamente otra procedencia. No encontramos la manera de expresar de modo suficiente nuestro agradecimiento al editor, que no ha reparado en el coste de las láminas en color y ha hecho todo lo posible para la buena presentación del libro. Bonn, j u l i o de 1894

Los AUTORES

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Eduard Strasburger ( * 1-2-1844 Varsovia - 1 19-5-1912 Bonn) Fundador del Tratado de Botánica para Escuelas Superiores

Después de estudiar ciencias naturales en París, B o n n y Jena y de su p r o m o c i ó n en Jena, Eduard Strasburger fue habilitado en Varsovia el año 1867 y, a la edad de 25 años, en 1869, fue nombrado profesor de botánica de la Universidad de Jena; en 1881 se trasladó a Bonn. Bajo su dirección el Instituto Botánico del Palacio de Poppelsdorf pasó a ser un centro de estudios de nivel internacional. A l l í elaboró, j u n t o con sus colaboradores F. N o l i , H. Schenck y A.F.W. Schimper, el " L e h r buch der B o t a n i k f ü r H o c h s c h u l e n " ( 1 8 9 4 ) , que al p r i n c i p i o era llamado a menudo simplemente " B o n ner L e h r b u c h " , "Tratado de B o n n " ) . E l " K l e i n e Botanische P r a k t i k u m " , editado también muchas veces, y

el extenso "Botanische P r a k t i k u m " han sido una base para las prácticas de botánica microscópica en las Escuelas Superiores hasta nuestros días. Como investigador, Strasburger se dedicó en primer lugar a la ontogenia y a la citología. El reconoció que los procesos de división del núcleo (formación, d i v i s i ó n y separación de los cromosomas) transcurren del mismo modo en las plantas que en los animales, o sea en todos los organismos (1875). Observó por primera vez los procesos de fecundación en las fanerógamas, con la fusión del núcleo masculino con el de la ovocélula, y pudo sacar la conclusión de que el núcleo celular es el principal portador de factores de la herencia (1884).

Autores del Tratado de Botánica Este Tratado de Botánica fue redactado en su primera edición, en 1894, por los botánicos Eduard Strasburger, Fritz Noli, Heinrich Schenck, A.F. Wilhem Schimper y en el transcurso del tiempo han intervenido los mismos así como los que se citan a continuación. Si bien todos los colaboradores habían participado siempre en la elaboración de todo el libro, han intervenido especialmente: Introducción y Morfología o estructura Ediciones 1-11 Ediciones 12-26 Ediciones 27-32 Ediciones 33-35

1894-1911 1913-1954 1958-1983 1991-2002

Eduard Strasburger Hans Fitting Dietrich von Denffer Peter Sitte

1894-1908 1909-1923 1928-1939 1944-1971 1978-1998 2002

Fritz Noli L u d w i g Jost Hermann Sierp Walter Schumacher Hubert Ziegler Elmar W. Weiler

Fisiología Ediciones Ediciones Ediciones Ediciones Ediciones Edición

I- 9 10-16 17-21 22-30 31-34 35

Evolución y sistemática Ediciones 30-34 Edición 35

1971-1998 Friedrich Ehrendorfer 2002 Joachim W. Kadereit

Plantas inferiores Ediciones 1-16 Ediciones 17-28 Ediciones 29-31 Ediciones 32-35

1894-1923 1928-1962 1967-1978 1983-2002

Heinrich Schenck Richard Harder Karl Mágdefrau Andreas Bresinsky

1894-1901 1904-1936 1939-1967 1971-1998 2002

A.F.W. Schimper George Karsten Franz Firbas Friedrich Ehrendorfer Joachim W. Kadereit

Espermatófítos Ediciones 1- 5 Ediciones 6-19 Ediciones 20-29 Ediciones 30-34 Edición 35

Fitogeografía, geobotánica y ecología Ediciones 20-29 Ediciones 30-34 Edición 35

1939-1967 Franz Firbas 1971 -1998 Friedrich Ehrendorfer 2002 Christian Komer

Ediciones extranjeras del Tratado de Botánica Inglés

Castellano

Londres: 1896, 1902, 1907, 1911, 1920, 1930, 1965, 1971, 1975

Barcelona: 1923, 1935, 1943, 1953, 1960. 1974, 1986, 1994, 2004

Italiano

Serbocroata

Milán: 1896, 1913, 1921, 1928, 1954, 1965, 1982,2002

Zagreb: 1980, 1982, 1988, reimpr. 1991

Polaco

Turco

Varsovia: 1960, reimpr. 1962. 1967, 1971,reimpr. 1973

Estambul: 1998

índice de materias

Tabla de efemérides

XV

Introducción

1

PRIMERA PARTE: ESTRUCTURA 1

Bases moleculares: los elementos estructurales d e las células

15

1.1 1.2 1.3 1.4 1.5

Estructura y propiedades del agua Ácidos nucleicos Proteínas.' Polisacáridos Lípidos

16 18 24 30 33

2

Estructura y microestructura de la célula

37

2.1 2.2 2.3 2.4

Investigación celular La célula vegetal Estructura celular de los procariotas La teoría endosimbióntica y la hipótesis del hidrógeno

112

3

Los tejidos de los cormófitos

115

3.1

Meristemas

115

SEGUNDA PARTE: 6 6.1 6.2 6.3 6.4 6.5 6.6 6.7 6.8

38 42 107

3.2

Tejidos adultos

122

4

M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los cormófitos

143

4.1

Morfología y anatomía

144

4.2 4.3 4.4

El eje caulinar Órganos foliares: formas y metamorfosis . . . La raíz

151 188 200

5

Principios d e configuración e n los talófitos

209

5.1 5.2 5.3 5.4 5.5

Unicelulares y pluricelulares Talo celular y sifonal Talos pluricelulares de algas El micelio de los hongos Formas de organización en las hepáticas y en los musgos

209 211 212 214 215

FISIOLOGÍA

Fisiología del m e t a b o l i s m o

221

Energética del metabolismo Economía de las sustancias minerales Economía hídrica Fotosíntesis: la reacción lumínica Fotosíntesis: el camino del carbono La asimilación de nitrato La asimilación de sulfato El transporte de los asimilados en la planta .

223 239 252 267 288 307 310 311

6.9 Quimoautotrofia 6.10 Ganancia de energía a través de la descomposición de los hidratos de carbono 6.11 Síntesis de lípidos estructurales y de reserva 6.12 La movilización de los lípidos de reserva. .

314

6.13 Síntesis de aminoácidos

6.14 Síntesis de purinas y pirimidinas

335

6.15 Síntesis de tetrapirroles

337

6.16 Metabolismo secundario

339

6.17 Polímeros fundamentales típicos de las plantas

351

6.18 Excreciones de las plantas

357

7

Fisiología del desarrollo

361

7.1

Principios fundamentales de la fisiología del desarrollo

362

7.2

Fundamentos genéticos del desarrollo

365

7.3

Fundamentos celulares del desarrollo

388

315 327 330

7.4

Las interacciones de las células en los sucesos

332

del desarrollo

403

7.5

Control sistemático del desarrollo

410

7.6

Control del desarrollo por f i t o h o r m o n a s . . . .

411

XII

Indice de materias

7.7

Control del desarrollo por factores externos.

438

8

Fisiología de los m o v i m i e n t o s

457

8.1

Conceptos fundamentales de la fisiología de los estímulos Los movimientos locales libres Movimientos de órganos vivos Otros movimientos

8.2 8.3 8.4

TERCERA PARTE:

457 458

9

Alelofisiología

489

9.1 9.2 9.3 9.4 9.5

Particularidades de la nutrición heterótrofa . Simbiosis Patógenos Herbívoros Alelopatía

490

11

10.1 10.2 10.3 10.4

Variación Patrón y causas de variación natural Especiación Macroevolución

522 546 552 568

11.1 Métodos de la sistemática 11.2 Bacterios, hongos y plantas 11.3 Filogenia e historia de la vegetación

889

14

13

516

EVOLUCIÓN Y SISTEMÁTICA 521

12.1 12.2 12.3 12.4 12.5 12.6

512

485

Evolución

12

503

466

10

CUARTA PARTE:

493

Sistemática y filogenia

571 572 581 866

ECOLOGÍA

Fundamentos de la ecología vegetal Limitación, eficacia biológica y optimización Estrés y adaptación El factor tiempo y las reacciones no lineales . Variabilidad ecológica El ecosistema y su estructura Enfoques de la investigación en la ecología vegetal

889 891 892 893 894

Las plantas en su b i o t o p o

907

13.1 13.2 13.3 13.4 13.5 13.6 13.7

Radiación y economía energética La luz como señal Resistencia a la temperatura Influencias mecánicas Economía hídrica Economía nutricional Crecimiento y economía del dióxido de carbono 13.8 Intercambios bióticos 13.9 Utilización de la biomasa y la tierra por el hombre

14.1 Ecología de las poblaciones 14.2 Áreas vegetales 14.3 Ecología de la vegetación 15

906

907 911 913 916 918 924

Ecología de las poblaciones y la vegetación

La vegetación de la Tierra

961 961 972 986 1003

15.1 La vegetación de Europa media 15.2 Los biomas de la Tierra

1004 1010

Bibliografía

1045

índice alfabético

1081

Abreviaturas utilizadas

1132

Unidades y símbolos

1133

934 952 955

índice de cuadros Cuadro Cuadro Cuadro Cuadro Cuadro Cuadro Cuadro Cuadro

2-1: 2-2: 2-3: 3-1: 4-1: 4-2: 4-3: 4-4:

F r a c c i o n a m i e n t o celular El h u s o m i t ó t i c o C o m p a r t i m e n t a c i ó n y división de la célula Meristemas remanentes y meristemoides . Simetrías y m o d e l o s M o r f o l o g í a d e las inflorescencias Tipos de f o r m a c i ó n de la estela Las hojas de las plantas insectívoras

43 64 76 122 149 165 176 199

C u a d r o 4 - 5 : M e t a m o r f o s i s de la raíz C u a d r o 6 - 1 : Procedimientos e n electrofisiología C u a d r o 6 - 2 : Unidades i m p o r t a n t e s de la f o t o b i o l o g í a . C u a d r o 7 - 1 : El b e r r o de Thale Cuadro 7-2: Convenciones para la nomenclatura de genes, proteínas y fenotipos C u a d r o 7 - 3 : P r o d u c c i ó n de plantas transgénicas C u a d r o 7 - 4 : Usos de las plantas transgénicas

204 250 306 367 370 371 374

índice de m a t e r i a s

C u a d r o 7 - 5 : Evolución de los receptores d e las p l a n t a s . C u a d r o 9 - 1 : El virus del m o s a i c o de la c o l i f l o r C u a d r o 9 - 2 : Biología de los t u m o r e s del cuello de la raíz C u a d r o 10-1: Registro y análisis de variación f e n o t f p i c a y genética C u a d r o 10-2: Genética d e p o b l a c i o n e s C u a d r o 11-1: T i p o de o r g a n i z a c i ó n : procariotas C u a d r o 11-2: T i p o de o r g a n i z a c i ó n : m i x ó f i t o s C u a d r o 11-3: T i p o de o r g a n i z a c i ó n : h o n g o s C u a d r o 11 -4: Distribución y m o d o de vida de los h o n g o s C u a d r o 11 -5: Tipo de organización: las algas eucarióticas C u a d r o 11 -6: Uso d e las algas

454 506 509 538 550 585 601 605 643 652 676

C u a d r o 11-7: Distribución y m o d o de vida de las algas C u a d r o 11-8: E m b r i ó f i t o s C u a d r o 11 - 9 : T r a q u e ó f i t o s C u a d r o 1 1 - 1 0 : Espermatófitos C u a d r o 1 1 - 1 1 : Extinciones en masa C u a d r o 12-1: Clasificación de los suelos C u a d r o 13-1: Tras la pista de la e c o n o m í a hídrica y del c a r b o n o c o n 8' 3 C C u a d r o 14-1: M e t a p o b l a c i o n e s : las consecuencias de la f r a g m e n t a c i ó n del h á b i t a t para la supervivencia de las especies

XIII

696 699 717 752 868 904 943

966

índice de tablas Tabla 1: Ramas de la i n v e s t i g a c i ó n b i o l ó g i c a y c o m p l e j i d a d del o b j e t i v o Tabla 1 - 1 : E l e c t r o n e g a t i v i d a d de e l e m e n t o s b i o l ó g i c a m e n t e importantes en porcentaje de flúor Tabla 1 -2: Tamaño a p r o x i m a d o y f u n c i o n e s de los tres tipos de RNA e n c o m p a r a c i ó n c o n el D N A Tabla 1 - 3 : Polisacáridos estructurales y de reserva q u e se e n c u e n t r a n c o n más f r e c u e n c i a Tabla 1 - 4 : C o m p o n e n t e s de las d i f e r e n t e s clases de lípidos q u e c o n s t i t u y e n las m e m b r a n a s celulares Tabla 2 - 1 : Resumen de los c i n c o t i p o s f u n d a m e n t a l e s de histonas Tabla 2 - 2 : A l g u n o s d a t o s sobre los r i b o s o m a s Tabla 2 - 3 : Enzimas c o n d u c t o r e s / c o m p u e s t o s característicos d e los c o m p a r t i m e n t o s y m e m b r a n a s celulares . Tabla 2 - 4 : C r o m o p l a s t o s y g e r o n t o p l a s t o s Tabla 4 - 1 : Plantas t r e p a d o r a s (bejucos) y sus ó r g a n o s d e sostén Tabla 6 - 1 : Vías d i f e r e n t e s de asimilación del c a r b o n o en los o r g a n i s m o s Tabla 6 - 2 : Calor de c o m b u s t i ó n d e distintas m o l é c u l a s orgánicas i m p o r t a n t e s e n el m e t a b o l i s m o Tabla 6 - 3 : Variaciones d e la e n t a l p i a libre m o l a r e s t á n d a r a p H = 7 de la hidrólisis e n a l g u n o s c o m p u e s t o s f o s forados Tabla 6 - 4 : La clasificación i n t e r n a c i o n a l d e los e n z i m a s Tabla 6 - 5 : C o n t e n i d o s de a g u a Tabla 6 - 6 : C o n t e n i d o en cenizas y c o m p o n e n t e s d e las mismas e n distintos ó r g a n o s vegetales Tabla 6 - 7 : Necesidad d e e l e m e n t o s m i n e r a l e s para dist i n t a s plantas Tabla 6-8: C o m p o s i c i ó n d e las soluciones nutritivas según Knop Tabla 6 - 9 : Vista g e n e r a l s o b r e la f o r m a iónica de los nutrientes absorbidos Tabla 6 - 1 0 : M o v i l i d a d d e e l e m e n t o s m i n e r a l e s e n el floema Tabla 6 - 1 1 : C o n c e n t r a c i ó n relativa del v a p o r d e a g u a e n el aire, q u e se e n c u e n t r a e n e q u i l i b r i o c o n u n a soluc i ó n de p o t e n c i a l o s m ó t i c o d e t e r m i n a d o a 2 0 °C e n u n sistema c e r r a d o Tabla 6 - 1 2 : Transpiración d e hojas d e distintas plantas . Tabla 6 - 1 3 : Secciones transversales del sistema d e c o n d u c c i ó n del a g u a e n distintas plantas Tabla 6 - 1 4 : V e l o c i d a d e s m á x i m a s d e la c o r r i e n t e d e t r a n s p i r a c i ó n e n d i s t i n t o s vegetales d u r a n t e el m e diodía, m e d i d a s p o r el m é t o d o t e r m o e l é c t r i c o . . . . . Tabla 6 - 1 5 : C o n d u c t i v i d a d hidráulica del xilema d e dist i n t a s plantas Tabla 6 - 1 6 : La b i o m a s a terrestre y su d i s t r i b u c i ó n e n c o n t i n e n t e s y mares Tabla 6 - 1 7 : C o n t e n i d o e n e r g é t i c o d e u n einstein para distintas l o n g i t u d e s de o n d a

10 17 22 33 35 56 71 75 106 172 223 224

226 234 240 240 241 245 247 252

261 263 265

265 266 268 270

Tabla 6 - 1 8 : C o m p o n e n t e s d e las cadenas de t r a n s p o r t e de electrones d e la fotosíntesis de las plantas o r d e n a d o s s e g ú n el p o t e n c i a l redox estándar Tabla 6 - 1 9 : Localización p r e f e r e n t e de a l g u n o s enzimas e n los d o s t i p o s de cloroplastos de plantas C„ Tabla 6 - 2 0 : Subgrupos de las especies C^ en relación con el m o d o y la suerte del p r o d u c t o p r i m a r i o de fijación. Tabla 6 - 2 1 : El e q u i l i b r i o del n i t r ó g e n o e n la Tierra . . . . Tabla 6 - 2 2 : Potenciales redox estándar d e los sistemas redox en la c a d e n a respiratoria Tabla 6 - 2 3 : Respiración de hojas adultas e n condiciones de o s c u r i d a d y v e r a n o a 2 0 °C; valores referentes al peso seco (PS) Tabla 6 - 2 4 : G r u p o s principales d e toxinas vegetales . . . Tabla 6 - 2 5 : Vista general sobre las clases de t e r p e n o s y a l g u n o s representantes típicos Tabla 7 - 1 : D u r a c i ó n y v e l o c i d a d del c r e c i m i e n t o p o r dilat a c i ó n de a l g u n o s de los ó r g a n o s d e la planta Tabla 7 - 2 : Tamaño de a l g u n o s g e n o m a s secuenciados completamente Tabla 7 - 3 : El c ó d i g o g e n é t i c o estándar Tabla 7 - 4 : A l g u n a s a n o m a l í a s del c ó d i g o g e n é t i c o estándar Tabla 7 - 5 : A l g u n a s f o t o m o r f o s i s de la p l á n t u l a d e la m o s t a z a blanca Tabla 7 - 6 : D e p e n d e n c i a de la i n d u c c i ó n a la f l o r a c i ó n c o n el f o t o p e r í o d o e n distintas plantas Tabla 7 - 7 : Ejemplos d e r i t m o s circadianos e n plantas . . Tabla 7 - 8 : Ejemplos de f o t o r r e c e p t o r e s y de los procesos de r e g u l a c i ó n de la luz e n los q u e i n t e r v i e n e n e n plantas inferiores y superiores Tabla 7 - 9 : Reversibilidad del c r e c i m i e n t o de la i n d u c c i ó n a la g e r m i n a c i ó n d e a q u e n i o s d e l e c h u g a p o r alterac i ó n d e la relación PRC:PR0 e n el sistema f i t o c r o m o . . Tabla 7 - 1 0 : Clasificación de las respuestas del f i t o c r o m o s e g ú n el p u n t o de vista físico Tabla 8 - 1 : Ejemplos de c o m p u e s t o s q u i m o t á c t i c a m e n t e activos e n procariotas y eucariotas Tabla 9 - 1 : Géneros q u e m u e s t r a n especies c o n nudosidades radicales c o n a c t i n o m i c e t e s Tabla 9 - 2 : Proporción de parásitos d e n t r o de d e t e r m i n a d o s g r u p o s de o r g a n i s m o s Tabla 9 - 3 : Ejemplos d e interacciones t r i t r o f a s e n t r e plantas, herbívoros y sus parásitos Tabla 10-1: Frecuencia a p r o x i m a d a de las diversas f o r mas de expresión del sexo e n las a n g i o s p e r m a s . . . . Tabla 11-1: Sinopsis de las principales categorías taxon ó m i c a s más i m p o r t a n t e s , las t e r m i n a c i o n e s n o r m a tivas y las u n i d a d e s t a x o n ó m i c a s u t i l i z a n d o c o m o e j e m p l o a la m i l e n r a m a Tabla 11-3: A l g u n o s caracteres q u í m i c o s de las clases de algas Tabla 13-1: C o n c e n t r a c i ó n d e n i t r ó g e n o e n las hojas y superficie foliar específica (SLA) en b i o m a s i m p o r t a n t e s

282 300 302 307 320

325 339 344 364 370 388 389 442 444 446

450

452 455 460 496 503 516 540

581 662 926

XIV

índice de m a t e r i a s

Tabla 13-2: Cifras indicadoras del análisis del crecimient o funcional Tabla 13-3: Masa d e raíces de los g r a n d e s b i o m a s , t o t a l y por u n i d a d d e superficie, así c o m o p r o f u n d i d a d m á xima m e d i a y m á x i m a a b s o l u t a Tabla 13-4: Biomasas d e u n b o s q u e m i x t o m e d i o e u r o p e o d e c a r p e y robles Tabla 13-5: R e n d i m i e n t o m u n d i a l de p r o d u c t o s vegetales útiles para el h o m b r e Tabla 14-1: La masa d e la semilla se relaciona c o n el tam a ñ o d e la p l a n t a

9

941

945 947 956 971

Tabla 1 4 - 2 : Clasificación g e n e r a l d e los valores de la abundancia Tabla 14-3: Espectro de f o r m a s vitales de algunas f o r m a c i o n e s i m p o r t a n t e s y series ecológicas Tabla 14-4: Sistema s i n t a x o n ó m i c o de las c o m u n i d a d e s vegetales s e g ú n J. B r a u n - B l a n q u e t Tabla 14-5: Valores indicadores s e g ú n Ellenberg para las relaciones m e d i o e u r o p e a s

989 990 997 997

Tabla de efemérides

aprox. 300 a. C.

"Historia natural de los vegetales": de TEO-

1855

FRASTO ( 3 7 1 - 2 8 6 a. C . )

1858

1151-58

HILDEGARDA DE BINGEN: " D e plantis", " D e ar-

1859

boribus"; descripción de más de 300 especies medicinales, especias y drogas Los más antiguos libros de hierbas ("Krauterbücher"): OTTO BRUNFELS, HIERONYMUS

1860 1860

1530

1862

BOCK, LEONHART FUCHS 1533 1583 1590

JULIUS SACHS

Primer profesor de botánica en Padua Primer tratado general de botánica: " D e Plan-

1866

t i s " d e ANDREA CEASALPINO

1866

Invento del microscopio: JOHANNES y Z A C H A -

1867-69

RIAS JANSEN

Descubrimiento de la estructura celular de los tejidos: "Micrographia" de ROBERT HOOKE "Anatome plantarum": MARCELLO M A L P I G H I " A n a t o m y o f plants": N E H E M I A H GREW Primer dibujo de bacterios: ANTONIUS VAN L E -

"Omnis cellula e cellula": RUDOLF VIRCHOW Teoría micelar: C A R L NÁGELI " O r i g i n of species": CHARLES DARWIN Cultivo hidropónico: JULIUS SACHS Abandono de la teoría de la generación espontánea: HERMANN HOFFMANN y Louis PASTEUR El almidón como producto de la fotosíntesis: "Versuche über Pflanzenhybriden", reglas de la herencia: GREGOR M E N D E L ( 1 8 2 2 - 1 8 8 4 ) Concepto de ecología: ERNST HAECKEL Doble naturaleza de los liqúenes: SIMON SCHWENDENER

1694

Sexualidad de las plantas: RUDOLPH JACOB C A -

1735

MERARIUS C A R L v . L I N N É ( L I N N E O : CAROLUS LINNAEUS

Descubrimiento del D N A : FRIEDRICH M I E SCHER, "nucleína" fosforada Descubrimiento de la división nuclear en las plantas: EDUARD STRASBURGER W I L H E L M PFEFFER: "Osmotische Untersuchungen" Los plastidios como orgánulos que se autorreproducen, posibles descendientes de simbiontes intracelulares: ANDREAS F.W. SCHIMPER; F.

1 7 0 7 - 1 7 7 8 ) ; "Systema naturae"; 1 7 5 3 : "Spe-

SCHMITZ

1665 1675

1682 1683

1869 1875 1877

EUWENHOEK

1779 1790 1793

1883

cies plantarum". Nomenclatura binaria Descubrimiento de la fotosíntesis: JAN INGEN-

1884

HOUSZ

1884

TLIEB HABERLANDT

" D i e Metamorphose der Pflanzen": JOHANN

"Vergleichende Morphologie und Biologie der Pilze, Mycetozoen und Bacterien": A N T Ó N DE

WOLFGANG v . GOETHE

BARY

Fundamento de la ecología floral: CHRISTIAN

1884

K O N R A D SPRENGEL 1804 1805

Descubrimiento del intercambio de gases en las plantas: NICOLÁS THÉODORE DE SAUSSURE Fundamento de la fitogeografía: ALEXANDER

1887

1888

VON HUMBOLDT 1809

1822

"Philosophie zoologique", teoría de la descendencia: JEAN BAPTISTE DE L A M A R C K Descubrimiento de la osmosis: HENRI DUTRODescubrimiento del núcleo celular: ROBERT

1894

1838

1897 1900

1846 1851

Fermentación a través de extractos de levadura sin células: EDUARD BUCHNER Redescubrimiento de las reglas de Mendel: ERICH TSCHERMAK v . SEYSENEGG, C A R L C O RRENS y HUGO DE VRIES

D i v i s i ó n celular en las plantas: H U G O VON MOHL

1901

Fundamento de la teoría celular: MATTHIAS JACOB SCHLEIDEN, conjuntamente con el fisiólo-

1902

g o THEODOR SCHWANN 1839

Primera edición de este tratado iniciado por EDUARD STRASBURGER

BROWN 1835

Descubrimiento de la cariogamia en la fecundación en las fanerógamas Meiosis: THEODOR BOVERI Función de las nudosidades radicales de las leguminosas: H . HELLRIEGEL y H . W I L F A H R T , M . W . BEIJERINCK, A . PRAZMOWSKI

CHET 1831

" P h y s i o l o g i s c h e Pflanzenanatomie": GOT-

" D i e Mutationstheorie": HUGO DE VRIES Simbiogénesis, los plastidios como descendientes de cianobacterios: CONSTANTIN M E RESCHKOWSKY

Nutrición mineral de las plantas, abandono de la teoría del humus: JUSTUS VON LIEBIG Introducción del término protoplasma: HUGO

1904

V. MOI-IL

1910

Homologías en la alternancia de generaciones de los vegetales: W I L H E L M HOFMEISTER

1913

1909

Concepto de ecosistema: T . A . TANSLEY Los plastidios como portadores de los factores hereditarios: C A R L CORRENS y ERWIN BAUR Poliploidía: EDUARD STRASBURGER Esclarecimiento de la estructura de la clorofila: RICHARD WILLSTÁTTER

XVI

1913 1916 1917

Tabla de efemérides

HANS MOLISCH: "Microchemie der Pflanzen"

Producción experimental de un tomate poliploide: H . W I N K L E R Matemática de la estructuración formal, alometría: " O n Growth and Form": D ' A R C Y W. T HOMPSON

1920 1920 1922

Primeras investigaciones sistemáticas sobre el fotoperiodismo: W. GARNER y H.A. A L L A R D Química macromolecular: H. STAUDINGER Concepto de genotipo en la adaptación veget a l : G . TURESSON

1925

Modelo de la bicapa en las biomembranas: E. GORTER, F. GRENDEL

1926

1928 1928

1941

Comprobación de la formación de un factor de crecimiento (giberelina) a través de Gibberella fujikuroi: E . KUROSAWA Descubrimiento de la penicilina: A . FLEMING Transformación en los pneumococos: F. GRIF-

W . C . CI-IENG

1943

Eucromatina y heterocromatina: E. HEITZ Teoría del transporte floemático: E. M Ü N C H Resíntesis experimental de la especie híbrida alotetraploide Galeopsis tetrahif. A . M Ü N T ZING

1930-34 1930-50

Análisis físico de la transpiración, resistencia a la transpiración: A. SEYBOLD Síntesis de genética y de la teoría evolutiva:

CARTY

1947-49

SON; G . L . STEBBINS

1931

El O , de la fotosíntesis procede del agua:

1950

1933 1934 1935 1935

Primer microscopio electrónico: E . R U S K A ; desde 1939 fabricación comercial de "supermicroscopio" según E . RUSKA y B . v . BORRIES por Siemens y según H. M A H L , etc. por A E G Teoría de la respiración celular: H. W I E L A N D Concepto de nicho en la coexistencia de los organismos: G . F . GAUSE Bases fisiológicas de la producción de los bosques: P. BOYSEN-JENSEN Cristalización del virus del mosaico del tabac o : W . M . STANLEY

1935

Se emplean por primera vez isótopos en investigaciones sobre metabolismo: R . SCHOENHEIMER y D . RITTENBERG

1937 1937 1937-43

1938

1938-47

Ciclo del ácido cítrico: H . A . KREBS Fotolisis del agua con la ayuda de cloroplastos aislados: R . H I L L W. T R O L L : "Vergleichende Morphologie der hoheren Pflanzen" (Morfología comparada de las plantas superiores) A . FREY-WYSSLING: "Submikroskopische Morphologie des Protoplasmas und seiner Derívate" Biosistemática con orientación citogenética y estudio de la evolución en los traqueófítos:

1950

1939-53

Papel central del ATP en la economía energética de la célula: F. LIPMANN Discriminación del " C por las plantas: A . NIER y E . A . GULBRANSON, H . C . UREY, M . CALVIN, J . W . WEIGEL, P. BAERTSCHI

Métodos cladísticos de la biosistemática: W. HENNIG

1952 1952 1952/53

Modelos 9+2 de los flagelos: IRENE M A N T Ó N Comprobación de la transducción de los factores de la herencia en bacterios: J. LEDERBERG Métodos de fijación y obtención de cortes finos para macroscopia electrónica: K.R. PORTER, F.S. SJÓSTRAND, G . E . PALADE

1952-54

Sistema de fitocromos: H.A. BORTHWICK, S . B . HENDRICKS

1953 1953

Producción de aminoácidos en condiciones semejantes a las de la Tierra primitiva: S. M I L L E R Modelo de la doble hélice del D N A : J.D. WATSON y F . H . C . CRICK

1953

Regularidades en la utilización de la luz por parte de las poblaciones vegetales: M . MONSI, T . SAEKI

1954 1954

Fosforilación fotosintética: D. A R N O N Analizador de gases de infrarrojo para la medición continua de la fotosíntesis: K. EGLE y A . ERNST

1954 1954-56

Aislamiento de sustancias con acción citocinética: F. SKOOG, C.O. M I L L E R Descubrimiento de la fotosíntesis C.: H.P. KORTSCHAK, Y . S . K A R P I L O V , M . D . HATCH y

C.R.SLACK

1955

Primera observación de un autoensamblaje (selfassembly; en el T M V ) : H . F R A E N K E L CONRAT y R . W I L L I A M S

1957 1958

Ciclo de la fotosíntesis: M . C A L V I N Confirmación experimental de la replicación semieonservativa del D N A : M . MESELSON y F . W . STAHL

1960 1960/61

Aislamiento de protoplastos: E . C . COCKING Dos reacciones lumínicas en organismos fotótrofos eucarióticos: R . H I L L . L . N . M . DUYSENS, H.T. WITT, B. KOK

1961

Teoría quimoosmótica sobre la formación del A T P : P D . MITCHELL

1961

Comprensión del código genético: M.W. NiRENBERG. J . H . M A T T H A E I , etc.; universalidad del código: F . H . C . C R I C K . L. B A R N E T T , S. BRENNER y R.J. W A T T S - T O B I N

1961

Modelo de relación de la actividad de los genes: F. JACOB y J. M O N O D

1961

E . B . BABCOCK, G . L . STEBBINS

1939-41

Genes "saltarines" del maíz: BARBARA M C CLINTOCK

C . VAN N I E L

1931

Metabolismo C A M : W . y J. BÜNNER, M . T H O MAS

R . A . FISHER; J . B . S . H A L D A N E ; T . G . D O B Z HANSKY; E . M A Y R : J.S. H U X L E Y ; G . G . SIMP-

Comprobación de la actividad genética del D N A : O . T . AVERY, C . M . M C L E O D y M . M c -

F1TH

1928 1930 1930

Información acerca de ejemplares vivos de Metasequoia, que sólo se conocía en estado fósil: T . K A N , W . W A N G , C H . W U : descrita como M. glyptostroboides en 1948 por H.H. H u y

" L i f e , its nature, origin and development": A.I. OPARIN

1961 1962 1962 1963/64

Hibridación del D N A : S. SPIEGELMAN Fotorrespiración: N.E. TOLBERT Quimotaxonomía de las plantas: R . HEGNAUER Descubrimiento del ácido abscísico: PF. WAREING y F.T. ADDICOTT

Tabla d e e f e m é r i d e s

1964 1964 1965 1968 1970

Regularidades de la compartimentación en los eucitos: E . SCHNEPF Cultivo de haplontes: S. G U I T A y S.C. MAHES-

1982

WARI

1982

Primer microscopio electrónico de barrido: C. OATES, Cambridge Instr. Secuencias repetitivas en la dotación de genes de los eucariotas: R.J. BRITTEN y D.E. KOHNE Procariotas y eucariotas, reinos separados:

1970 1971 1971,

Formulación moderna de la teoría endosimbióntica: L Y N N MARGULIS Primer árbol genealógico de secuencias: MAR-

1974 1976

S. A L T M A N

1985

1977

1986

1991

1979 1980

Primeros secuenciados completos de D N A de cloroplastos: (Nicotiana: M . SUGIURA y colaboradores; Marchantía: K . OHYAMA y colaboradores) Programación genética de la formación de la f l o r mediante genes homoiótieos, " m o d e l o ABC":

Cultivo de plantas superiores a partir de protoplastos foliares: I . T A K E B E y G . MELCHERS Secuencias de señales en el transporte de proteínas a través de membranas: G . BLOBEL y B .

SAEDLER

Modelo de mosaico fluido para las biomembranas: S.J. SINGER y G . L . NICHOLSON Endonucleasas restrictivas, instrumentos para el análisis del D N A : W . ARBER Técnica del patch-clamp para el estudio de los canales iónicos en las membranas: E. NEHER,

1993

1995

1996

Secuenciado del D N A : W. GlLBERT, F. SANGER Posición especial de los arqueos (arquebacterios): C . R . W O E S E , O . KANDLER Genes en mosaico, estructura exón/intrón de los genes: S. HOGNESS, J . L . M A N D E L , P. C H A M -

1999

2000

BÓN

1979:

Reacción en cadena de las polimerasas: K. MULLÍS

B. SAKMANN

1977 1977

"Ribozima", el R N A c o m o enzima: T.R. CECH.

GARET O . DAYHOFF

DOBBERSTEIN, C . MILSTEIN

1972

Reconocimiento de la estructura de un centro de reacción bacteriano fotosintético: J. DEISENHOFER, H . M I C H E L , R . HUBER

R . Y . STANIER

1970

Arabidopsis thaliana, planta para el estudio de la biología molecular ("Drososphila vegetal"): C . R . SOMERVILLE, E . M . MEYEROWITZ, etc. Agrobacterium tumefaciens como portador de genes (genóforo): J. SCHELL, M . V A N MONTAGU Reconstrucción de un gametófito de los psilófitos: W . REMY

XVII

2001

E . M . MEYEROWITZ, E . S . COEN; H .

Cladograma molecular de las angiospermas a partir de las secuencias de D N A del gen cloroplástico rbcL: M . CHASE y colaboradores Primera secuencia completa del D N A del genoma de bacterios (Haemophilus influenzae y Mycoplasma genitalium: J.C. VENTER y colaboradores) Primera secuencia completa del D N A del genoma de un arquebacterio (Methanococcus jannaschii: J.C. VENTER) y de un eucariota (levadura Saccharomyces cerevisiae: participan más de 100 laboratorios) Identificación de las amboreláceas como línea basal del desarrollo de las angiospermas: S. MATHEWS y M . DONOGHUE; P.S. SOLTIS y colaboradores; Y.-L. Qiu y colaboradores Primera secuencia completa del D N A de una planta superior, Arabidopsis thaliana: The Arabidopsis Genome Initiative, 27 laboratorios participan en los EEUU, Europa y Japón "Arroz dorado": primera introducción de una vía biosintética (para la provitamina A ) por transformación en un tejido vegetal especialmente importante para la alimentación humana: el endosperma del arroz: I. POTRYKUS y P. BEYER

Introducción

La botánica como ciencia de la naturaleza La botánica es la ciencia de las plantas. El término procede de Dioscórides (s. i), quien la entendía sin duda como una ciencia de las plantas (medicinales). De hecho, el término griego botáne significa hierba, en general planta forrajera o útil. El término griego general para planta es phyton. Por eso se ha propuesto muchas veces denominar a la biología de las plantas fitología, del mismo modo que se denomina zoología a la biología de los animales. El término planta comprende todo organismo cuyas células contengan plastidios además de verdaderos núcleos, envoltura nuclear y varios cromosomas. Los plastidios se encuentran en forma de cloroplastos o pueden aparecer como tales en determinadas circunstancias. Los cloroplastos son los orgánulos u organelos (órganos celulares) de la fotosíntesis, la transformación de la energía solar en energía química y, en consecuencia, la síntesis de enlaces orgánicos (asimilación de hidratos de carbono). Las plantas verdes son fotótrofas («fotoautótrofas»). A l contrario que los animales y los demás organismos «heterótrofos» (organótrofos), las plantas verdes no dependen de la nutrición orgánica. De ordinario se incluye en el reino vegetal a los hongos, aunque carecen de plastidios. Son heterótrofos y se alimentan de materia orgánica muerta (saprofitos) o de organismos vivos (parásitos). No obstante, los hongos están más cerca de las plantas verdes que de los animales, p. ej., en lo referente a la presencia de vacúolos en sus células, revestidas de paredes resistentes; por su modo de vivir enraizado y de absorber los nutrientes disueltos. A nivel unicelular (protistas), la distinción entre planta y animal es problemática. Entre los flagelados hay a veces, dentro de un mismo género y, por tanto, en especies estrechamente emparentadas, formas sin plastidios y otras con cloroplastos, que se denominan, respectivamente, zooflagelados y fitoflagelados (p. ej., Euglena, fig. 1). En el caso de los bacterios y arqueos (arqueobacterios) es totalmente imposible su distribución en reino animal o vegetal. Estos organismos poseen células que en general son menores y presentan una organización básica mucho más simple que las células de todos los animales, «hongos» y plantas, incluidos los organismos unicelulares (fig. 2). Bacterios y arqueos carecen de verdaderos núcleos celulares y su división celular no se puede comparar con la división celular y nuclear de todos los demás organismos.

las formas fotótrofas están desprovistas de plastidios, etc. Por consiguiente, las células de los bacterios se distinguen, como protocitos. de los eucitos, existentes en los demás organismos, y se contraponen, como procariotas, a los eucariotas (plantas, hongos, animales; todos los pro-

canal de las fauces fotorreceptor

) 1 y-— /

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cloroplastos

M

Fig. 1: Euglena gracilis, unicelular eucariótico con cloroplastos, que forma como sustancia de reserva paramilo, un polisacárido amiloide. Un flagelo locomotor se inserta en el borde anterior a partir de las fauces. Los movimientos los controla un órgano luminoso (estigma rojo - a menudo denominado erróneamente «mancha ocular»- más un fotorreceptor situado en el flagelo más cono, no locomotor). Los vacúolos contráctiles son los encargados de expulsar el agua. No existe pared celular. Las euglenas no sólo pueden nadar, sino también reptar experimentando notables cambios de forma (2100x; la escala corresponde a 20 pm). - Según G.F. Leedale.

Introducción

see una serie de propiedades. Solamente la suma de estas características hace posible una delimitación con respecto a las formas inertes. Las claras características clásicas de la vida son: •

Composición: En la masa seca de todos los seres vivos predominan las proteínas, los ácidos nucleicos, los polisacáridos y los lípidos. A esto se añade un gran grupo heterogéneo de iones y moléculas orgánicas. Estas últimas, y en especial las macromoléculas, son sintetizadas sólo por los seres vivos (biosíntesis mediante unos catalizadores específicos: los enzimas).

•

Estructura compleja con carácter de sistema: La vida siempre está ligada al ser vivo. Incluso los organismos más simples están provistos de estructuras complejas, poseen el carácter de sistema. Esto significa que los componentes moleculares y supramoleculares están funcionalmente conectados y sincronizados unos con otros. Sólo mediante una correcta acción conjunta pueden cumplirse las condiciones que dan lugar a la vida. Ninguno de los componentes aislados, ni mucho menos la materia aislada, llegaría a formarla por sí mismo. Un sistema es algo más que la mera suma de sus partes, y la vida es siempre un resultado de dicho sistema. Por debajo del nivel de complejidad de la célula no hay vida independiente. Las células son los organismos elementales. Contienen siempre estructuras provistas de información, una serie de enzimas diversos y se encuentran aisladas del entorno por una membrana de permeabilidad selectiva. (Esta afirmación no contradice en absoluto el hecho de que, en la mayoría de las células de las plantas pluricelulares, las células de los tejidos estén unidas a través de plasmodesmos -canales plasmáticos de las paredes celulares- y formen un simplasto «supracelular».)

•

Nutrición: Los seres vivos son desde el punto de vista energético y entrópico formas muy poco probables. Están formados por moléculas ricas en energía e inestables; su elevada ordenación estructural y funcional se corresponde con su bajo nivel de entropía. El mantenimiento de este estado inestable sólo es posible con la entrada de energía. Por lo tanto, los sistemas vivos son básicamente sistemas abiertos, es decir, absorben fotones ricos en energía y ceden sustancias pobres en energía (por ejemplo, CO,. H , 0 . Analogía: la llama de una vela). Con este metabolismo se halla ligado de forma inherente un intercambio energético. El metabolismo no produce equilibrios estacionarios, sino que más bien se mantiene en desequilibrio (equilibrios «dinámicos» con procesos parciales irreversibles: equilibrio fluctuante). El intercambio de materia y energía posibilita la formación de las (macro)moléeulas del cuerpo, proceso que precisa aporte de energía (anabolismo) mediante acoplamientos a procesos que la suministran: captación de energía solar y/o descomposición de enlaces ricos en energía (catabolismo). El bajo nivel de entropía del ser vivo se mantiene porque el excedente de entropía se disipa en el entorno. Sólo en forma de estructuras disipativas pueden evitar los seres vivos una «caotización» mortal. Por consiguiente, la vida no es un estado, sino un proceso continuo. En tanto que la forma externa de los organismos suele cambiar lentamente, en el dominio molecular tiene lugar una trans-

Fig. 2: Tamaño comparativo de protocitos y eucitos. A células bacterianas de una infusión de heno. B células de una hojita de musgo (Mnium undulatuml se reconocen tres características de las células vegetales: paredes celulares, doroplastos y vacúolos centrales. Obsérvese que ambas fotografías tienen el mismo aumento (380x). Fotografías de campo oscuro, sólo la luz difractada por las estructuras de los objetos contribuye a la formación de la imagen.

tistas con verdadero núcleo). Entre los procariotas y los eucariotas no existe ninguna forma de transición en el mundo orgánico actual. Sin embargo, a partir de los procariotas se desarrollaron los eucariotas más antiguos. El estudio microscópico de los pequeños organismos, tanto eucarióticos como procarióticos, ha dado lugar a una nueva ciencia: la microbiología. Dentro del campo de estudio de esta ciencia están también los virus, sistemas subcelulares situados en el límite entre lo vivo y lo inerte. A pesar de todas las diferencias existentes entre eucitos y protocitos, existen muchas semejanzas fundamentales entre los dos tipos celulares, que son aún más pronunciadas entre las células (de forma y función diferentes) de los animales y plantas superiores. En todas partes se han hallado lugares moleculares semejantes, y muchas funciones básicas de los sistemas vivos son iguales en todos los organismos. L o mismo puede decirse de muchos genes. En todo esto se manifiesta una unidad básica de todos los seres vivos, que apunta claramente hacia un origen evolutivo común. Probablemente todas las especies de organismos vivientes en la actualidad se han desarrollado a partir de una raí/ filogenética única (origen monofilético).

¿Qué es la vida? Aunque (o debido a que) nosotros mismos estamos vivos y tenemos, por esta razón, un acceso inmediato a esta cuestión fundamental, nos resulta muy difícil encontrar la respuesta plausible. Efectivamente, todo sistema vivo po-

¿Qué es la vida? formación continua a medida que los elementos estructurales son sustituidos por otros nuevos (turnover). •

Movimiento: Todo organismo vivo y cada célula se mueven (motilidad). Realmente, muchas Células y organismos pueden entrar en fases de reposo y formar, p. ej., quistes, esporas y semillas. Durante tales fases de vida latente, no sólo no se observa ningún tipo de movimiento, sino que también está paralizada temporalmente toda manifestación de vida.

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Captación de estímulos y respuestas a éstos: Para mantenerse viva, toda célula u organismo debe captar (percepción) las señales del medio ambiente con sus receptores y debe también experimentar la reacción apropiada. La diversidad de mecanismos implicados en todo esto es enormente grande.

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Desarrollo: Los seres vivos son incapaces de mantener de forma duradera la estructura que han alcanzado. Ningún organismo tiene el mismo aspecto en todas las fases de su vida. Una célula recién formada por división crece hasta alcanzar el tamaño de la célula progenitora (crecimiento). En la mayoría de los casos, los organismos pluricelulares comienzan su desarrollo individual con una sola célula (óvulo fecundado = zigoto; espora). Crece por división celular hasta alcanzar su tamaño final. Cambia también su forma. El desarrollo que lleva a la madurez sexual en los organismos pluricelulares está relacionado con procesos morfogenéticos, y, a nivel celular, con un desarrollo distinto de las células embrionarias, en un principio iguales (diferenciación).

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Reproducción: La sucesión de generaciones consta de ciclos vitales o reproductivos que se disponen cronológicamente. Gracias a ella, se continúa la vida de una estirpe a pesar de la imposibilidad de conservar de forma duradera un determinado estado de desarrollo y a pesar de la inevitable muerte individual que afecta a todos los organismos pluricelulares. Constituye ésta la última fase del desarrollo individual. Como muerte «fisiológica» a menudo es el resultado, al contrario que la «muerte accidental», de causas internas y responde a la realización de un programa de autodestrucción genéticamente establecido. En cambio, los organismos sólo pueden descender de antepasados de un mismo linaje o estirpe. Una «generación espontánea» (aparición de un sistema vivo a partir de materia inerte) es inconcebible en la Tierra actual y tampoco se ha demostrado nunca: omne vivum e vivo. Esta observación, evidente en la actualidad, no es muy antigua. Hasta las innovadoras investigaciones de Louis Pasteur y Hermann Hoffmann alrededor de 1860, se creía en general, p. ej., que los microorganismos, y también los hongos y los anélidos, surgían espontáneamente en los fluidos en fermentación y descompuestos (error que naturalmente descalificaría la esterilización). Multiplicación: La reproducción suele estar relacionada con la multiplicación. Solamente así queda asegurada hasta cierto punto la perpetuación de una estirpe a pesar de los diversos daños debidos a las influencias externas. Especialmente en los pequeños organismos, las tasas de multiplicación son a menudo enormes. En condiciones óptimas, las células bacterianas se dividen cada 20 minutos. Esto quiere decir que, multiplicándo-

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se sin restricciones, una pequeña célula y toda su descendencia alcanzaría una masa celular semejante al volumen de la Tierra en dos días. En los organismos de gran tamaño, las tasas de multiplicación suelen ser mucho menores, ya que existen unos dispositivos de protección muy distintos que garantizan más la vida de cada individuo. •

Herencia: El desarrollo individual transcurre igual en esencia a lo largo de las generaciones de una línea reproductiva. En ella se pone de manifiesto la reproducción y la transmisión de una información genética digital. Esta contiene el programa para el desarrollo individual adecuado a la estirpe. La información genética de todos los organismos celulares -procariotas y eucariotas- se halla almacenada en las secuencias de bases o nucleótidos de las moléculas del ácido desoxirribonucleico ( A D N = D N A internacionalmente). Se trata de una macromolécula lineal o circular de hebra doble (p. 47). En los virus, la información genética puede transmitirse tanto a través de moléculas de D N A de una hebra, como a través de los ácidos ribonucleicos ( A R N = R N A . de hebra sencilla o doble).

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Evolución: La replicación y la transmisión de la información genética tiene lugar con gran precisión. A lo largo de las generaciones se producen, sin embargo, con una cierta frecuencia, cambios que se heredan (mutaciones). A largo plazo aparecen en las poblaciones diferencias hereditarias que tienen distintas posibilidades de reproducirse. Según la teoría de la selección. establecida en 1859 por C. Darwin y, de manera independiente, por R. Wallace, se van acumulando poco a poco formas con mayores posibilidades de reproducirse, aparecen cambios en el aspecto y las costumbres de los miembros de una estirpe y finalmente se acaba con el establecimiento de una especie: evolución, desarrollo filogenético (filogénesis).

En todos los organismos figura la capacidad reproductiva como criterio vital preponderante. Todas las demás características son condiciones previas o consecuencias de esta propiedad central. En todos los organismos, la información genética contiene el plano del desarrollo de una maquinaria molecular muy compleja, cuya función principal es su propia reproducción. La vida es (al menos en la Tierra actual) un continuo comprobable y concebible como un continuo. La irreversibilidad de la muerte individual y la extinción de las especies remarcan esta experiencia. En la naturaleza inerte no existe nada verdaderamente semejante. El matemático J. v. Neumann desarrolló una teoría general sobre el sistema autorreplicante. El «autómata de Neumann» consta de cuatro componentes: (1) un mecanismo para la elaboración de todos los elementos del sistema, (2) la información necesaria para llevarla a cabo, (3) un duplicador para la reproducción exacta de (2). así como (4) un regulador para la sucesión progamada de todos los procesos individuales. La actuación combinada de estos cuatro componentes lleva a un proceso cíclico en el que el sistema se autorreduplica. La célula humana, pues, es un autómata de Neumann.

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Introducción

Origen y evolución de la vida El mundo vivo actual (reciente) es el resultado de una evolución inimaginablemente larga. A partir de la radiactividad natural y del análisis de la composición de las formaciones rocosas más antiguas, se puede calcular que la edad de la Tierra es de 4600 millones de años. El estudio de restos de organismos (fósiles: paleontología) hallados en sedimentos antiguos muestra claramente que en las primeras épocas geológicas vivían unas plantas y unos animales distintos de los actuales. L a continuidad filética se manifiesta en el sentido de que cuanto mayor sea la diferencia existente entre la fauna y la flora de épocas pasadas y los organismos recientes, mayor será su lejanía temporal. Organismos pluricelulares más grandes aparecieron por primera vez hacia finales del Precámbrico (hace unos 570 millones de años). Hasta entonces dominaban los unicelulares y, entre ellos, destacaban los procariotas en primer lugar. Con todo, hay indicios indirectos de extensas colonias de cianobacterios ya desde el Arcaico (hace > 3000 millones de años): antiguos sedimentos análogos de Australia y Sudáfrica contienen estromatolitos de hasta 30 centímetros de grosor. Se trata de sedimentos biógenos característicos, como se forman en la actualidad los densos prados de cianobacterios fotótrofos en las aguas cálidas. ¿Cómo puede haber surgido la vida? Se intenta hallar respuestas a esta cuestión fundamental de la biología a través de diversos experimentos en los que se simulan las condiciones que probablemente reinaban en la Tierra en tiempos remotos. La condición para la formación del sistema autorreproductor más simple fue la existencia de (macrojmoléculas orgánicas. A l contrario que en la actualidad. podían surgir en la tórrida Tierra primitiva enlaces orgánicos abiógenos. La atmósfera p r i m i t i v a contenía, además de vapor de agua, sobre todo dióxido de carbono y nitrógeno, probablemente también pequeñas cantidades de gases reductores, pero prácticamente nada de oxígeno libre. Además, no había ninguna capa de ozono que filtrara la radiación solar ultravioleta, rica en energía. En tales condiciones se podrían formar espontáneamente diversos enlaces orgánicos. También, en mezclas acuosas de dióxido de carbono, azufre y sulfuras metálicos, como, p. ej., los que brotan de las fuentes termales de las profundidades marinas, podría producirse ácido acético abiógeno y tioéster rico en energía. Estos enlaces se podrían haber acumulado en diversos puntos de la Tierra primitiva, ya que ni los seres vivos que los habrían utilizado como alimento existían todavía, ni tampoco sufrían los efectos destructivos de la oxidación. Pero las células más simples imaginables, como p. ej. los actuales micoplasmas saprofitos (v. más adelante), son tan complejas, que su origen a partir de una mixtura caótica de sillares moleculares celulares gracias a un acontecimiento casual aislado es muy improbable. Así, el origen de los sistemas autorreproductores más simples resulta plausible, por lo menos especulativamente como una sucesión hipotética de estas etapas intermedias: la hipótesis multifásica. Si las fases aisladas necesarias de esta evolución prebiótica fueran bastante pequeñas, la probabilidad de

que tuvieran lugar en períodos de tiempo muy largos sería bastante grande. Algunas moléculas, que podrían ser de origen abiógeno, presentan actividad enzimática, es decir, actúan como biocatalizadores. Determinadas moléculas de R N A (ribozimas) pueden catalizar determinados cambios en ellas mismas y, en compañía de iones de metales pesados, pueden incluso controlar su propia 'multiplicación', si bien de un modo muy defectuoso («mundo del RNA»). El paso decisivo a la vida propiamente dicha se hizo en el momento que, mediante la intervención de catalizadores proteínicos, pudieron replicarse ácidos nucleicos de modo eficaz y preciso, y cuando se produjo la síntesis de estas proteínas enzimáticas de acuerdo con la información almacenada en los ácidos nucleicos. Gracias a este doble avance, que probablemente fue el resultado de numerosas y pequeñas fases, quedó establecida la relación esencial existente entre proteínas y ácidos nucleicos, para todo lo vivo en su forma actual. Había ya un código genético para traducir las secuencias de nucleótidos de los ácidos nucleicos en secuencias de polipéptidos de las proteínas, la separación entre gen (factor hereditario) y el fen (característica externamente visible) se había consumado. A medida que continuaba la formación abiótica de moléculas orgánicas, podían vivir organotróficamente los primeros sistemas capaces de multiplicarse, los hipotéticos progenotas, y los procariotas, que se desarrollaron a continuación. No obstante, con la creciente explotación y el consiguiente agotamiento de esta fuente natural, surgieron formas fotótrofas y, entre éstas, las que, al fotosintetizar, descomponían el agua y liberaban oxígeno. Así surgió poco a poco una atmósfera oxidadora. lo cual hizo nuevamente posible una obtención de energía realmente eficaz a partir de sustancias orgánicas a través de la respiración celular. A l mismo tiempo, se formó en la estratosfera una capa de ozono, capaz de absorber la radiación U V (de gran poder mutagénico) y de esta manera pudo ser colonizada la tierra firme. Los restos fósiles de la larga evolución precámbrica son comprensiblemente raros y también fragmentarios. Sin embargo, comparando las secuencias de proteínas y ácidos nucleicos de organismos recientes, se puede descubrir el grado de parentesco y reconstruir el desarrollo filético. Cuanto mayor sea la diferencia en las secuencias de los R N A , D N A y proteínas correspondientes, más antigua tendrá que ser la convivencia de los últimos descendientes comunes de los organismos portadores. Los cambios evolutivos en las diversas secuencias (parciales) se han producido con una rapidez diferente. Para reconstruir la filogénesis antigua deben elegirse las secuencias o segmentos de éstas, que sólo cambian con mucha lentitud y se parecen todavía en gran parte a sus equivalentes, que se encuentran también en organismos recientes muy distintos. Cuando se comparan estas secuencias tan conservadoras, se descubre que la separación entre arqueos y bacterios tuvo lugar hace más de 3000 millones de años. En los eucitos recientes (actuales), los plastidios y los mitocondrios, orgánulos de la fotosíntesis y de la respiración celular, respectivamente, tienen una información genética propia y sintetizan ellos mismos una parte de sus proteínas. Solamente pueden descender de sus iguales y ocupan una posición (semi)autónoma con respecto a los eucitos. Presentan además numerosas características propias de los procariotas, como, por ejemplo, la manera de

Límites de la vida dividirse y detalles estructurales. A l menos en el caso de los plastidios, se trata claramente de descendientes de bacterios que antes fueron de vida libre y que hace más de mil millones de años se establecieron como simbiontes intracelulares en células de eucariotas primitivos y se convirtieron poco a poco en orgánulos celulares (teoría endosimbióntica). Restos de macroorganismos pluricelulares se encuentran en sedimentos cuya edad no supera los mil millones de años. Todos ellos son sin excepción eucariotas. También su evolución, que gracias a los estudios paleontológicos se puede reconstruir cada vez mejor, se debió a la interacción de mutaciones al azar y de la selección orientada (teoría de la selección, «darwinismo»). Además se da por supuesto que la evolución es el resultado de numerosos y pequeños cambios (gradualismo). Sin embargo, también se ha llegado en repetidas ocasiones a transiciones macroevolutivas (major evolutionary transitions). Estas no se diferencian nada en la forma de producirse, pero sí en el efecto de la magnitud de los cambios evolutivos graduales. Seguramente fueron mucho más raras que los restantes avances evolutivos, que eran graduales, pero más ricos en resultados. Es totalmente obvio que unidades reproductivas que hasta un momento determinado se han desarrollado de manera autónoma, se han asociado formando unidades mayores y considerablemente más complejas. De esta manera surgen sistemas totalmente nuevos que pueden convertirse en puntos de partida de líneas de desarrollo distintas. U n ejemplo que ilustra estas grandes transiciones es el origen evolutivo de los pluricelulares a partir de unicelulares. La célula aislada, que hasta esta transición constituía un organismo completo, en los pluricelulares no es más que uno de los numerosos elementos de un único ser vivo. La selección ya no afecta como hasta ahora a células únicas, sino a sistemas supracelulares colectivos. Si éste perece, se pierden también todas sus células. Pierden gran parte de su libertad al incorporarse a un sistema mayor que Ies proporciona unas condiciones de vida estables. E l sistema colectivo controla y determina, entre otras cosas, la división y decide en lo referente a las funciones concretas y la longevidad de cada célula en las estructuras funcionales superiores. Además, estos sistemas presentan una característica importante: hay división del trabajo. En los organismos pluricelulares, unas células pueden especializarse en determinadas tareas y, por esto, ser descargadas de otras. Así no sólo pueden llevarse a cabo procesos parciales de importantes reacciones metabólicas con gran eficacia, sino que también se aprovechan por completo potenciales de sinergia. También, en los sistemas colectivos, las células o tejidos así diferenciados durante las continuadas filogénesis se dividen abundantemente o disminuyen y pueden desplazarse o recombinarse como módulos (elementos de unidades de montaje). Gracias a estas combinaciones. podrían desarrollarse con elementos poco diferenciados una cantidad casi indefinida de sistemas distintos. No hay más que pensar en la enorme variedad de especies y clases de organismos que nos rodean. Otras transiciones evolutivas se producen por simbiosis. La vida en común de organismos de especies diferentes puede dar lugar a sistemas básicamente nuevos, con una complejidad mayor. La teoría endosimbióntica, de la cual ya se ha hecho mención, nos proporciona un buen ejemplo. Después de todo, los eucitos no son realmente células, surgieron de la simbiosis intracelular de células eucariotas primitivas con células bacterianas. Incluso se discute si las primeras células eucariotas son a su vez el producto de una simbiosis entre arqueos y bacterios.

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Límites de la vida La cuestión sobre los límites de la vida tiene un doble sentido: por una parte es una pregunta sobre los límites de la distribución de los seres vivos; por otra, es una pregunta sobre el tamaño máximo o mínimo de los seres vivos. Sobre la primera cuestión - e l objeto de la ecología- puede decirse que, a pesar de los efectos fenoménicos de la adaptación, las exigencias vitales generales establecieron un margen de condiciones muy estrecho. Son determinantes sobre todo los máximos y mínimos de temperatura, el contenido de agua y la luz. El óptimo se halla para la mayoría de los organismos en las temperaturas medias (10-14 "C) y en un contenido alto en agua. Por consiguiente, pueden protegerse los productos alimenticios evitando que sean descompuestos por los organismos y se pueden conservar durante un tiempo gracias a las bajas temperaturas de los frigoríficos o almacenarlos secos (legumbres, grano, harina, pan, pastas; heno) o esterilizarlos (leche...). En estado natural, las zonas especialmente frías y secas apenas están pobladas o no lo están en absoluto. Muchos organismos en fase de reposo pueden sobrevivir incluso a temperaturas próximas al cero absoluto, pero las funciones vitales suelen llegar a paralizarse a temperaturas situadas entre los 0 y los 10 "C. A temperaturas de más de 100 "C. que reinan sólo en pocos lugares de la Tierra (fuentes termales, volcanes), pueden vivir, sin embargo, organismos terniófilos. Algunos arqueos tienen óptimos de temperatura alrededor de los 10() Ü C -posiblemente un vestigio de su adaptación a épocas primitivas de la Tierra-. Como los productores de materia orgánica (biomasa) actualmente son sólo organismos fotótrofos. la vida está limitada en su mayor parte a las zonas bien iluminadas de la tierra o de los océanos. La tierra está recubierta por una biosfera relativamente delgada. El volumen de ésta no alcanza ni siquiera la centésima parte del porcentaje del volumen terrestre. Seres vivos especialmente grandes se encuentran entre los vertebrados fósiles y modernos (dinosaurios, misticetos) y también - y precisamente en un número mayor de especies e individuos- entre las grandes coniferas y planifolios, así como (aunque no resulte directamente evidente) en clones relacionados de plantas (p. ej., álamo lombardo, Pteridiutn, Phragmilctes) y hongos determinados. Los árboles gigantescos (secuoyas, criptomerias, ciertos eucaliptos) son al mismo tiempo los organismos más pesados. (Las ballenas gigantes, a pesar de su enorme masa, pesan relativamente poco en su espacio vital porque su peso está compensado en gran parte por la flotabilidad.) Para la biología teórica, la pregunta fundamental es cuál es el tamaño mínimo que pueden tener los seres vivos: ¿dónde se halla el límite inferior de complejidad de los biosistemas autorreproductivos? Las células más pequeñas son las procarióticas. Se encuentran entre los micoplasmas. El diámetro de estos protocitos desprovistos de pared es de 0,3 pin, su D N A sólo puede codificar unas 500 proteínas diferentes. Evidentemente, esto corresponde al mínimo indispensable para la multiplicación del D N A , la realización de la información genética almacenada en él, el mantenimiento de un intercambio de energía y de un metabolismo heterótrofo y de una estructura celular simple (aproximadamente 350 genes). En cambio, las células

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de los eubacterios típicos tienen un diámetro de unas 2 pm y contienen más de 3000 proteínas distintas; el diámetro de la mayoría de los eucitos está entre las 10 y 100 pin y pueden formar hasta más de 30 000 proteínas diferentes. La secuencia del genoma de Arabidopsis thaliana presenta unos 25 000 genes, 11 000 más que Drosophila, la mosca del vinagre o la fruta.

El nivel de organización más simple se alcanza con los viroides, ácidos nucleicos ( R N A ) infecciosos sin proteína acompañante. Las moléculas de R N A . muy cortas y anulares, no codifican ninguna proteína. Los viroides han resultado ser, en parte, parásitos peligrosos de las plantas (recuérdese, por ejemplo, la epidemia de cadang-cadang de los cocoteros).

Los virus tienen una organización mucho más simple que las células de Mycoplasma, y la mayoría son considerablemente más pequeños. Un virión (partícula vírica) no constituye ninguna célula. Así como, p. ej., incluso la célula más sencilla contiene tanto D N A (como almacén de la información) como R N A (para realizar la información genética), el virión sólo presenta D N A o R N A . El ácido nucleico a menudo está asociado sólo con moléculas de un único lugar proteínico, como en el virus del mosaico del tabaco (TMV, del inglés tabac mosaic virus, fig. 3), o está envuelto por una cubierta proteínica (cápside, cápsida), que consta de una sola proteína o de unas cuantas proteínas distintas. La nucleocápdside así formada presenta frecuentemente una simetría cristalina. Los virus (bacterió)fagos - v i r u s que atacan a los protocitos- se adecúan sólo parcialmente a los criterios que se tienen sobre la vida. En ellos no tiene lugar el metabolismo ni hay intercambio de energía, carecen de capacidad propia para replicarse o para sintetizar proteínas y, en consecuencia, no pueden reproducirse espontáneamente. Sólo pueden multiplicarse aprovechando el metabolismo y el intercambio de energía de células vivas y son, por consiguiente, parásitos intracelulares obligados. Los viriones que se hallan fuera de las células vivas constituyen, como formas de diseminación, sistemas orgánicos inertes.

A pesar de su organización especialmente sencilla, los virus y los viroides no pueden interpretarse como formas primitivas de vida, ya que su división presupone la existencia de células vivas. Más bien se trata de elementos genéticos que se han independizado parcialmente de sus células portadoras («genes vagabundos»). De hecho. existen en muchos (¿todos?) eucitos y protocitos segmentos de información genética que se han independizado de la estructura genética (cromosoma, genóforo) o que se pueden separar de ésta al menos temporalmente. Se incluyen dentro de este grupo, por una parte, los plasmodios de muchos bacterios y algunos eucariotas y, por otra parte, las llamadas secuencias de inserción y los transposones («genes saltarines»).

La biología como ciencia de la naturaleza La naturaleza viviente impresiona sobre todo por la prodigiosa diversidad de los seres vivos. La comprensión, descripción y ordenación sistemática de todas las especies de organismos recientes y extinguidos es una tarea gigantesca de la biología, en especial de la sistemática, que aún no

Fig. 3: Una partícula del virus del mosaico del tabaco (TMV) aparece en forma de varilla al microscopio electrónico (EM). Cada virión contiene una larga molécula helicoidal de RNA, en la que se disponen unos 2130 protómeros de proteína cada uno con 158 residuos de aminoácidos. El espacio central hueco formado por la hélice de RNA, que recorre longitudinalmente el virión, es claramente visible en algunas partes. (Escala en A de 0,1 pm, en B de 0,02 pm.) - Fotografía EM A: F. Amelunxen; B: C. Weichan.

La biología como ciencia de la naturaleza se ha llevado a cabo por completo. Además, la biología no se contenta con constatar lo existente; muchas veces trata de descubrir las leyes en que se basa toda esta gran diversidad. Junto a la observación y la comparación está la experimentación, la observación de los procesos en condiciones variables o fijadas artificialmente. Los datos procedentes de la experimentación y la observación proporcionan únicamente la materia bruta para establecer hipótesis y teorías, es decir, para esclarecer las relaciones causales. (H. Poincaré: «Una acumulación de hechos tiene tanto de ciencia como tiene de casa un montón de piedras».) Hallando las correlaciones (relaciones normales) y las regularidades y formulándolas finalmente como leyes de la naturaleza se pueden reunir a voluntad muchos datos diversos procedentes de la observación, disponerlos de una forma más breve y comprensible y elaborarlos luego intelectualmente. Sin esta abstracción, estaría excluida una penetración intelectual del mundo real con su riqueza estructural y causal básicamente inabarcable. Sólo el descubrimiento de las leyes de la naturaleza proporciona una comprensión de estados y procesos (su explicación), la predicción de acontecimientos y, en fin, la aplicación conveniente de los logros científicos. En este aspecto se basa la enorme importancia de las ciencias de los tiempos modernos y especialmente en la actualidad, el de la moderna biología (tecnología biológica, genética). La suma de las leyes naturales conocidas (no los datos aislados) y sus interpretaciones constituye la visión científica del mundo; una imagen especular simplificada de la naturaleza en conceptos, símbolos y representaciones. Esta visión del mundo es la expresión suprema de nuestro conocimiento de la naturaleza. Permite operaciones intelectuales (experimentos mentales) que, en el mundo real y en determinadas circunstancias, serían excesivamente onerosas, peligrosas, o totalmente irrealizables. La visión científica del mundo es abierta (dinámica), es decir, siempre susceptible de ser ampliada y alterada por el progreso de la investigación y las nuevas interpretaciones. Posee necesariamente un carácter provisional y fragmentario, nunca puede calificarse de definitiva. No obstante, es lo mejor con lo que puede contar la humanidad en este campo. El carácter fragmentario de la visión científica del mundo está relacionado no sólo con los límites del objeto científico que se ha autoimpuesto, aun cuando no siempre los haya conocido o tenido en cuenta (faltan, p. ej., dimensiones éticas, estéticas y trascendentales), sino también con las limitaciones del método y sobre todo con la manera de buscar el conocimiento. Ésta puede no estar directamente en el estudio de los fundamentos -está orientada de acuerdo con el conocimiento del mundo, no con su transformación o su dominio-, ya que el objetivo, el resultado final, es ante todo desconocido. En la búsqueda indirecta de objetivos se intenta dar explicaciones revisables en forma de hipótesis (gr. hypóthesis: fundamento, principio). Es posible que una hipótesis, en general un concepto científico, no llegue a ser demostrada de forma irrefutable por los numerosos datos en armonía con ella: al respecto, la parte de casos revisables es concebiblemente pequeña dentro de la cantidad ilimitadamente grande de éstos. En cambio, una afirmación común puede ser rebatida por un solo resultado que la contradiga terminantemente (asimetría de la verificación y el falseamiento: K.R. Popper). La aseveración «todas las rosas son rojas al florecer» tampoco puede ser probada por un millar de rosas

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rojas, pero puede ser rebatida por una sola rosa blanca o amarilla. Las correlaciones expresan relaciones regulares a niveles fenomenológicos (p. ej., fumar cigarros/cáncer de pulmón; frecuencia de pequeñas cigüeñas/tasa de nacimientos). Las correlaciones pueden indicar una relación causal, pero no tienen por qué hacerlo. Si, p. ej., dos magnitudes, B y C, están correlacionadas, B puede ser la causa de C, o viceversa; pero B y C pueden tener también una tercera causa común en una magnitud A que hasta ahora no había sido observada; ciertamente están correlacionadas, pero no a través de una relación causal. Así pues, mientras una correlación equívoca muestra el error de una relación causal, una misma correlación confirmada no es tampoco ninguna prueba de una relación semejante, es decir, no puede utilizarse para verificar una conjetura equivalente. Gracias a la asimetría de la verificación y del falseamiento se puede avanzar en el camino del conocimiento, no directamente, sino indirectamente refutando hipótesis incorrectas (método experimental de ensayo y error, en ingl.: trial and error). El objetivo, el c o n o c i m i e n t o exacto y la c o m p r e n s i ó n esclarecedora, puede conseguirse sólo mediante la desilusión y a través de rodeos (gr.: méthodos significa no sólo investigación básica, sino también rodeo). Efectivamente, con cada experimento de falseamiento o falsación malogrado aumenta la posibilidad de que una hipótesis sea correcta. Aumenta especialmente la credibilidad de una hipótesis cuando ésta, procedente de otro campo, se aplica con éxito a experiencias realizadas independientemente de ella. Se consideran teorías las hipótesis generales que, a pesar de numerosos experimentos, no han podido ser falseadas. Las teorías son los elementos de la visión científica del mundo. A partir de una teoría - e n biología, p. ej., la teoría de la descendencia o la evolución- se aclaran toda una serie de experiencias y se pueden formular numerosos postulados revisables. Desde el punto de vista científico teórico, una teoría constituye una matriz disciplinar, un paradigma, que proporciona el marco intelectual para seguir trabajando experimentalmente en el campo en cuestión. Como las observaciones con un objetivo y los experimentos convenientes sólo pueden hacerse basándose en hipótesis o teorías, la mayor parte de la investigación, sorprendentemente, no es inductiva, sino deductiva; no está orientada ante todo al descubrimiento casual de lo inesperado y lo nuevo, sino que sirve para complementar o revisar un paradigma propuesto. Ciertamente, también pueden falsearse en ciertas circunstancias teorías que se consideran «confirmadas», universalmente acreditadas. Se debe buscar entonces una nueva teoría. Estas revoluciones científicas (L. Fleck; T.S. Kuhn) dan resultado sólo cuando la nueva teoría puede explicar también por qué sus predecesores pudieron explicarlo todo tan bien. Con frecuencia resulta evidente que sigue estando en vigor dentro de unos determinados límites. En la historia de la biología científica se encuentran muchos ejemplos de revoluciones de este tipo, como, p. ej., en el desarrollo del estudio de la célula y la genética. Lo aquí expuesto es parte de la epistemología (estudio de las posibilidades y límites del conocimiento humano), que no sólo tiene una posición central en las ciencias naturales teóricas, sino también en la filosofía (p. ej., en Kant). A l mismo tiempo, se plantea desde hace mucho el problema de por qué se da una lógica independiente de la experiencia, y también unas matemáticas, etc., que, sin embargo, pueden aplicarse en cualquier sentido a la naturaleza real. (A. Einstein: «Lo incomprensible en el mundo es su comprensibilidad».) Este problema ha sido resuelto básicamente por la Teoría evolutiva del conocimiento, procedente de la biología (K. Lorenz, G. Vollmer entre otros). Asimismo, supone ésta que las afirmaciones de la lógica o las matemáticas, etc. independientes de la experiencia individual («a priori») se basan en última instancia en experiencias que sin duda fueron ya adquiridas durante la evolución de los homínidos a lo largo de generaciones y que acabaron siendo fijadas genéticamente en una ininterrumpida confirmación, ya que esto comportaba una enorme ventaja selectiva.

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Introducción

Posición especial de la biología La posición especial de los seres vivos en la Naturaleza conlleva una posición especial equivalente de la biología dentro de las ciencias naturales. Repetidamente se ha planteado la pregunta de si los sistemas vivos están sujetos a otras leyes distintas de las de la Naturaleza abiótica, y a menudo se han postulado unas fuerzas vitales especiales (vitalismo). Hasta la fecha no se ha conocido realmente ningún caso en el que las leyes físicas y químicas que rigen a los seres vivos estuvieran fundamentadas en alguna fuerza externa. Pero, por otra parte, el carácter sistemático de los organismos y la complejidad material tan extraordinaria hacen que. en la biología, se manifiesten leyes que, por lo demás, no pueden ser observadas. Se habla entonces de propiedades emergentes. Una consecuencia importante de la complejidad de los sistemas vivos es que la materia de la biología no puede ser penetrada con la misma facilidad (desde un punto de vista lógico o con métodos matemáticos) que las materias de la física y de la química. Por su situación, la biología es efectivamente una ciencia natural exacta, nomotética (encaminada al conocimiento de unas leyes), pero en ella desempeñan un papel esencialmente mayor las observaciones, descripciones y comparaciones fenomenológicas que, p. ej., en la física. Una reducción de todos los fenómenos biológicos a las leyes conocidas a partir de la física o la química, como se quiso fomentar en el sentido de un reduccionismo total, es siempre ilusoria. Con la caracterización de los seres vivos como sistemas autorreproductivos se aborda otro punto que aclara la posición especial de los organismos: la teleonomía biológica. Los seres vivos tienen un comportamiento orientado hacia un objetivo, reaccionan adecuadamente y presentan una estructura inteligente. Junto a la pregunta «¿por qué?» (causalidad), en la biología - y sólo en ella dentro de las ciencias de la Naturaleza- se da de manera práctica y fundada también la pregunta «¿para qué?» (finalidad). En última instancia se basa en el desarrollo cíclico de los seres vivos frente a los conceptos de ciclo de desarrollo, reproductor y de generaciones. Desde un punto de partida determinado, estos ciclos procedentes de vías de desarrollo genéticamente fijadas vuelven otra vez a este punto de partida (p. ej.. zigoto, espora). Así se originan cadenas de acontecimientos y causas casi cíclicas. Así, p. ej., la situación B no aparece sólo como la consecuencia de la causa A , sino, al mismo tiempo y a través de situaciones C. D..., como causa de la reaparición de A (aunque temporalmente subordinada). El punto de vista final está en biología aproximadamente al mismo nivel que el causal. En la naturaleza inerte, los procesos cíclicos (p. ej., oscilaciones) no disponen de mecanismos para equilibrar las pérdidas de absorción mediante ganancia de energía y acaban finalmente paralizándose. En cambio, los seres vivos también se multiplican. Asimismo, al estudiar la evolución y el origen de la vida, se encuentra la biología en una situación poco común para una ciencia natural. Mientras se acostumbra a buscar sobre todo leyes que se manifiestan en repeticiones regulares de estructuras o procesos, aquí a menudo el hecho singular, fortuito, es decisivo. Esto guarda relación con la multiplicación y la selección de los organismos. Las mu-

taciones naturales son sucesos fortuitos singulares e impredecibles. Si una mutación produce ventajas en su portador, ésta acaba imponiéndose por completo en la población según la teoría de la selección. En este sentido, los seres vivos se muestran como amplificadores sumamente eficaces: muchas (¿todas?) propiedades hereditarias observables en ellos tienen su origen en sucesos accidentales improbables e igualmente raros (singularidades), cuya repercusión aumentó, sin embargo, o se reforzó además gracias a los procesos de multiplicación. No se descarta que, p. ej., el origen de la vida o el «descubrimiento» del código genético, que es válido para todos los organismos casi sin desviaciones, se remonte a sucesos singulares que se han fijado en la continuidad de la vida terrestre y se han amplificado al multiplicarse los seres vivos. El origen y la evolución de la vida son buenos ejemplos del caos determinista: ciertamente dominados por leyes y no acausales, sino a causa de acontecimientos fortuitos determinantes, ni previsibles ni comprensibles por completo.

Animales y plantas Después de superar especializaciones más históricas que objetivas, lo que domina en la biología moderna es la visión de conjunto interdisciplinar: los conocimientos genéticos, bioquímicos y fisiológicos forman el amplio fundam e n t o de la b i o l o g í a g e n e r a l ; t a m b i é n la b i o l o g í a evolutiva y la del desarrollo, así como la biología molecular y celular han rebasado las antiguas y, en muchas ocasiones, caducas fronteras de las divisiones «clásicas», botánica y zoología. Pero no se ha de olvidar que el animal normal y la planta normal (entendidos ambos conceptos en el sentido propio del lenguaje usual) presentan numerosas diferencias esenciales. El animal normal tiene la capacidad de cambiar de lugar. Su cuerpo tiene, por consiguiente, una estructura compacta, todos los órganos están orientados hacia dentro, a excepción de los de los sentidos, destinados a captar las señales del medio ambiente. Para verlos se debe abrir el cuerpo del animal (anatomía, gr. anatémnein: derivado de la palabra griega para 'cortar'). Las grandes superficies necesarias para la respiración, la absorción del alimento y la excreción se han formado a través de invaginaciones en el interior del cuerpo. La superficie externa se ha reducido al mínimo, el animal es un organismo «cerrado». Esta estructura compacta hace posible el desarrollo de órganos centrales para la circulación y la excreción. También el sistema nervioso, que facilita la rápida coordinación, muestra en la filogenia una tendencia a la centralización. La mayoría de los órganos aparecen en cantidad limitada. La simetría corporal predominante es la bilateral y la dorsiventral. correspondiente a los dos vectores, de gravedad y de movimiento, que son perpendiculares entre sí (las formas con simetría radial se encuentran casi exclusivamente en las especies sésiles o en las que flotan en el agua). La especialización de tejidos y órganos ha avanzado mucho. Los tejidos formadores o meristemas a menudo están ya especializados en la reproducción de tipos de células muy concretos (células de la sangre, del sistema inmunitario. cutáneas, del epitelio intestinal, etc.). En ios

División y significado de la botánica

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animales adultos, para algunas células muy diferenciadas no hay ni meristemas ni células progenitoras, en principio no pueden reproducirse en caso de pérdida (grandes neuronas, fibras musculares estriadas). La vida de los animales, incluso de los de mayor tamaño, es reducida. En los animales muy desarrollados, la capacidad para regenerarse es baja. Presentan algunas células muy diferenciadas activas durante toda la vida que, en los animales adultos, no se vuelven a formar normalmente (grandes neuronas, fibras musculares transversales, células del cristalino). La planta normal, por el contrario, está arraigada al sustrato. Muchos de sus órganos son numerosos (raíces, hojas, flores) y crecen libremente hacia fuera. La superficie corporal está extendida al máximo, se origina a través de evaginaciones y ramificaciones. La planta es un organismo «abierto», las plantas perennes continúan creciendo de nuevo en cada período vegetativo, con sus numerosos puntos vegetativos (en los árboles: crecimiento anual en todos los brotes, anillos de la madera, etc.). La organización abierta del cuerpo de las plantas obstaculiza el desarrollo de órganos centrales. En las plantas no existen, p. ej., órganos análogos a los ríñones, el corazón o el sistema nervioso. Los productos de desecho del metabolismo tienen que ser evacuados por cada célula; en lugar de una excreción centralizada, se encuentra aquí una excreción local, celular. El cuerpo suele presentar simetría radial; los órganos bilaterales se forman generalmente sólo cuando los vectores de gravedad y crecimiento son perpendiculares entre sí (muchas flores y hojas dispuestas lateralmente). La capacidad de regeneración es enorme; en principio, cada punto vegetativo puede dar lugar a una nueva planta completa, por lo que la multiplicación «vegetativa» que se utiliza en jardinería y agricultura se sirve de esquejes, acodos, propágulos gemarios, estolones, tubérculos, etc. A ú n más: en las excrescencias caóticas (tejido del callo), que acostumbran a formarse después de una herida, pueden surgir nuevos puntos vegetativos. Además, se pueden regenerar plantas enteras a partir de cultivos celulares de plantas, lo cual es imposible con los cultivos de células y tejidos animales. Tampoco son raras las plantas con algunos siglos e incluso mil años de vida, y no sólo entre las formas leñosas, sino también en las hierbas perennes. También se distinguen de manera significativa las células de las plantas y los animales por su estructura y funcionamiento. Si establecemos una comparación general, la célula vegetal (fitocito) no sólo se distingue por el hecho de poseer plastidios. No es sólo fotótrofa, sino también osmótrofa, es decir, absorbe únicamente sustancias disueltas, mientras que las células animales (zoocitos) son fagótrofas, es decir, pueden absorber también el alimento en forma de partículas. (Es significativo el que en los flagelados se den especies «mixótrofas», que poseen los dos tipos de nutrición celular, fig. 4.) En estado adulto, la célula vegetal posee un vacúolo central, que frecuentemente constituye el 90 % del volumen celular, y una pared resistente. La pared celular amortigua la presión hidrostática (turgencia) del vacúolo, la cual, de no ser así, haría que la célula reventara. La turgencia es una consecuencia de los fenómenos de osmosis; la concentración molar total del jugo celular en el vacúolo es mucho más elevada que la del agua de hinchamiento en las paredes celulares. Las células hísticas de los animales no poseen ni grandes vacúolos (y, por lo tanto, suelen ser menores que las células hís-

Fig. 4: Poterioochromonas malhamensis, un flagelado mixótrofo del orden de las crisomonadales (v. fig. 11-74) con 2 largos flagelos desiguales y lobópodos (L) en el borde anterior, así como con una prolongación posterior para fijarse (1160x). En la célula de la izquierda son reconocibles el núcleo (N) con el nucléolo, el plastidio (P) y el vacúolo digestivo con una célula de alga semidigerida en su interior. - Contraste de interferencia, fotografía con microflash: W. Herth.

ticas vegetales) ni firmes paredes celulares, que sirven para estabilizar a la célula. Su turgencia es baja, ya que están rodeadas de líquido isotónico corporal e hístico. (Las densas sustancias intercelulares de los tejidos conjuntivo y de sostén de los animales dan estabilidad no a las células, sino a estructuras supracelulares.) En la división celular se origina el primer esbozo de pared entre las células hijas por secreción «interna» de sustancia de la pared. Por el contrario, el modo normal de división en los animales incluye un estrangulamiento de la célula progenitora (segmentación). Y mientras las células de las plantas permanecen fijadas casi sin excepción al lugar en donde se han formado, durante el desarrollo del embrión animal, se producen cambios y desplazamientos de células. Las células de los hongos -prescindiendo de los plastidios y la fototrofia- están próximas a las células vegetales típicas. Se trata de dermatoblastos vacuolizados, osmótrofos, que en general no se dividen como las células animales, sino mediante la secreción interna de nueva pared celular.

División y significado de la botánica El estudio del mundo de las plantas, los hongos y los protistas - c o m o el de la totalidad de los organismos- puede hacerse desde puntos de vista muy diferentes. Puede servir como orientación la gama de líneas de trabajo de la biología según la jerarquía de las estructuras que han de estudiarse (tabla 1). La investigación básica se basa en la comprensión de formas y funciones en su dependencia recíproca, en su realización y en su variedad. Así, el objeto de la investigación ocupa el primer plano. En cambio, la investigación aplicada se dedica a la utilización de las plantas, los hongos, los microorganismos para alimentar al hombre y a los animales útiles; al estudio de las plantas medicinales, las venenosas y las drogas de origen vegetal - l a base de la farmacología-; a la selección, la manipulación genética y la biotecnología, a la agricultura sensu lato y a la silvicultura; a la fitopatología, la lucha contra las pía-

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introducción

gas y las malas hierbas; al cuidado del paisaje, la protección de la Naturaleza y las especies y a la ecología en el sentido que le da el lenguaje de los medios de información modernos. La investigación básica proporciona un marco de conocimiento para todo este tipo de investigación. En esta obra colocamos al principio la descripción de las bases estructurales generales. Va desde el enorme campo de las dimensiones atómicas hasta las macroscópicas: después de exponer las bases moleculares, se estudia la estructura y la microestructura de la célula (citología) y, a continuación, los tejidos de las plantas (histología) y finalmente la estructura más externa, visible a simple vista (morfología). En todos los casos, no se trata la diversidad formal, sino los puntos de vista generales, en los que la descripción ocupa el primer plano. A la descripción de la estructura le sigue, en la segunda parte de esta obra, las funciones en los campos del metabolismo material y energético y de los movimientos. En este campo, el de la fisiología, el primer plano lo ocupa la dinámica de los procesos biológicos. Tras el detallado tratamiento de la fisiología del metabolismo, se aborda la fisiología del desarrollo y finalmente la fisiología del movimiento. El capítulo f i n a l , especialmente actual en muchos sentidos, se ocupa de la alelofisiología, es decir, las múltiples relaciones fisiológicas entre organismos de especies diferentes en la Naturaleza. La división del STRASBURGER en partes y capítulos no debe hacernos olvidar que la biología moderna destaca por su interdisciplinariedad. Campos separados crecen juntos y dan lugar a nuevos campos de investigación especialmente fructíferos. Así, p. ej., al crecer juntos los estudios descriptivos de la célula (citología), la bioquímica y la biología molecular nació la biología celular. La tercera parte de esta obra está dedicada, en primer lugar, al estudio de la evolución, que ilustra sobre las leyes y causas que rigen la formación de las especies y estirpes y sus bases genéticas; a la sistemática se le destina un amplio espacio. Como estudio del parentesco se basa en los resultados de todas las demás disciplinas y trata de la desc r i p c i ó n , d e n o m i n a c i ó n y ordenación de las más de 500 000 especies conocidas en la actualidad. Con la ordenación se pretende reconstruir la historia evolutiva o filogenia del reino vegetal. Aquí desempeña un papel dominante la comparación de las secuencias de los ácidos

Tabla 1: Ramas de la investigación biológica y complejidad del objetivo. Estructuras

Ramas de la investigación

átomo molécula portadores de información (macromoléculas semánticas) genes, cromosomas células tejidos órganos organismos

biofísica bioquímica biología molecular

poblaciones Según J. Lengeler.

genética biología celular histología anatomía; fisiología morfología; fisiología del desarrollo; sistemática; filogenia; autoecologia geobotánica; sinecología

nucleicos y las proteínas (análisis del árbol evolutivo molecular) y el estudio de los fósiles vegetales (paleobotánica). La parte sistemática contiene indicaciones sobre las ramas de estudio que se dedican de modo especial a grupos particulares de organismos (microbiología y bacteriología, micología, etc.), así como también a disciplinas aplicadas, que investigan el valor práctico de las plantas para el hombre. La ecología botánica se ocupa de las relaciones entre las plantas y todas las comunidades vegetales con su medio ambiente biótico y abiótico. La botánica ecológica trata de comprender los hechos, leyes y causas de la propagación y la convivencia de las plantas de la Tierra, desde un punto de vista espacial y temporal. A causa de la extraordinaria importancia que alcanzan los ecosistemas naturales para nuestro mundo actual superpoblado, se dedica la última parte de esta obra a ellos y a sus campos marginales (interacciones bióticas, estudio de la vegetación, cambio global). Con la ecología botánica se aborda un aspecto que evidencia la especial importancia de la botánica precisamente en el mundo actual. Desde el punto de vista energ é t i c o , toda la v i d a sobre la T i e r r a depende de los organismos fotótrofos y, por lo tanto, las plantas en su práctica totalidad. Constituyen los únicos productores importantes por su abundancia en el punto de partida de todas las cadenas alimentarias, forman la base de todas las pirámides tróficas. Esto viene ocurriendo aprox. al menos desde hace mil millones de años. Asimismo, gracias a su gran variedad (biodiversidad), las plantas hacen posible el mantenimiento de la estructura y la función de los grandes ecosistemas. Actualmente, sin embargo, esa variedad, y también la función de los individuos, se ve sometida a múltiples amenazas debidas a la influencia (que no ha de ignorarse) que ejerce sobre la biosfera una población de más de 6000 millones de personas. Además, el hombre precisamente forma parte del grupo de organismos que, como individuos y como especie, dependen para sobrevivir de un medio ambiente estable. Una protección del ambiente basada en el mejor conocimiento científico posible es más que necesaria en estas circunstancias y, aunque no provenga de una ética de corresponsabilidad para toda la vida de la tierra, que provenga al menos del egoísmo: estamos erosionando los fundamentos de nuestra existencia. Está claro que esta compleja materia puede ser usurpada por utópicos poco realistas y demagogos emocionales tanto más fácilmente cuanto menos sólido sea el conocimiento que pueda aportar la ciencia para resolver este problema. Para el desarrollo de las ciencias de la biología, la botánica desempeña hoy, como antiguamente, un papel importante. Muchos conocimientos biológicos fundamentales se han obtenido en primer lugar investigando las plantas. Estudiándolas se descubrió la célula, el núcleo celular, la mitosis y la meiosis, la osmosis y las leyes de la herencia. Ciertamente la botánica ha continuado siendo un campo fructífero para el estudio de las bases biológicas, aunque, en la actualidad, se han encontrado o establecido sistemas especialmente apropiados para resolver numerosos problemas de la biología moderna en microorganismos y determinados representantes del reino animal y se han podido tratar muchas cuestiones relevantes desde el punto de vista médico, como el cáncer, el sistema inmunitario, la memoria y la conciencia, de manera natural y general-

División y significado de la botánica mente sólo en animales (superiores). Ahora, como antes, tiene una importancia notable en la investigación aplicada. En la biotecnología, las plantas y los hongos siguen desempeñando un papel fundamental. Por eso no sorprende que también la ingeniería genética tenga en la economía una importancia cada vez mayor («tecnología genética verde»). El desciframiento del genoma (genómica) - c o m o en todos los apectos de la biología moderna- se va completando con el registro de la diferente dotación de proteínas existente en las distintas células de un mismo organismo (proteómica).

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Y para finalizar, no debe olvidarse, precisamente en nuestros tiempos, que las plantas, ese apacible y a menudo magnífico objeto de la botánica, han causado siempre en los seres humanos una impresión profunda y llena de sensibilidad. La botánica tuvo en otras épocas el sobrenombre de scientia amabilis a causa del estímulo especialmente estético que producen los árboles y las flores. Esto queda fuera de los límites de la ciencia, pero pertenece a una humanidad que parece especialmente amenazada por muchos motivos y a la vez especialmente deseosa de protección.

PRIMERA PARTE

ESTRUCTURA Como ya se ha indicado en la Introducción, los seres vivos pueden caracterizarse como sistemas teleonómicos capaces de reproducirse. Esta afirmación es aplicable tanto a los diminutos bacterios, sólo visibles al microscopio, como a los mayores pluricelulares. De hecho, la masa corporal de los organismos cubre 20 potencias de diez. Una secuoya es 10' millones de veces más grande que una célula de Mycoplasma (fig. 1.1). A esta diferencia cuantitativa se añaden las cualitativas: también la variedad de formas de los seres vivos sobrepasa la imaginación. Pero, por olra parte, se dan también numerosas correspondencias entre todos los organismos, las cuales apuntan hacia una procedencia de una forma primitiva única. En los sistemas teleonómicos de cada especie y también en las máquinas (motores, calculadoras, etc.) existen estrechas relaciones estructura/función. Determinadas estructuras hacen posible determinadas funciones, y funciones importantes para la vida presuponen la existencia de las estructuras correspondientes. La meta central de la biología es descubrir y explicar en cada caso este mecanismo de correspondencias.

O

En la primera parte de esta obra se exponen las bases estructurales generales. En la era de la biología molecular, la base ha de buscarse en la estructura de las moléculas que son características de los seres vivos. A ellas se les dedica el primer capítulo. En el segundo capítulo se aborda la estructura de las células como unidades elementales de la vida. En el capítulo tercero se estudia cómo a partir de éstas se forman los tejidos de las plantas pluricelulares (superiores). A continuación y progresando hacia dimensiones cada vez mayores, se ofrece una visión de las formas macroscópicas de las plantas, ejemplificadas por los pteridófitos y los espermatófitos (capítulo cuarto). Estos cormófitos nos resultan familiares porque los vemos directamente y entre ellos se encuentran también las plantas útiles y cultivadas más importantes. La limitación a los cormófitos no obedece a motivos científicos, sino sólo didácticos y económicos. Para superar esta limitación se estudia la morfología de los tipos de organización de algas, musgos y hongos en el capítulo 5. La segunda parte de la presente obra (Fisiología, capítulos 6-9) está dedicada al funcionamiento de estructuras y formas.

Figura: La morfología biológica se ocupa de todas las estructuras caractererísticas de los seres vivos, desde las biomoléculas hasta los grandes seres vivos. Como ejemplos más conocidos aparece aquí la estructura celular de una hojita de hepática (de Plagiochila asplenioides, abajo); en todas las células hay numerosos doroplastos y gotas oleosas a modo de racimos, que contienen diversos terpenos. Arriba puede verse la "rosa" de una coliflor verde (Brassica oleracea var. Botrytis). Se trata del primordio de una voluminosa inflorescencia, en la que se interrumpe el alargamiento de los segmentos axiales (en la variedad aquí representada "Minarete" por completo). Este grupo de yemas constituye una estructura "fractal", en la que la formación del eje principal se repite en todos los ejes laterales y en los ejes de dichos ejes, etc. Sólo en esta parte de la fotografía pueden verse con el aumento apropiado casi medio millón de puntos vegetativos. Los dos trozos de fotografías nos permiten ver cómo los modelos aparecen una y otra vez, variando incesantemente en los diferentes seres vivos.

Agradecimientos El acelerado avance de la investigación hace que al autor de una obra tan amplia le resulte cada vez más difícil seleccionar lo que debe proporcionársele al lector de entre el antiguo saber ya bien fundamentado y los nuevos conocimientos apenas compendiados y menos firmes. Es por eso por lo que me he procurado la ayuda y la crítica constructiva de mis colegas expertos en la materia. En este sentido - y también en otros- tengo mucho que agradecer, sobre todo a Wilhelm Barthlott (Bonn), Friedrich-Wilhelm Bentrup (Salzburgo), A r n o Bogenrieder (Friburgo), Wolfram Braune (Jena), R. Malcolm Brown. Jr. (Austin. Tejas), Inge Dórr (Kiel). Rudolf Hagemann (Halle), Gerd Jürgens (Tubinga), Hans Kleinig (Friburgo), Rainer Kollmann (Kiel), Ulrich Kutschera (Kassel), Uwe G. Maier (Marburg), U l l i Meier (Tubinga), Diedrik Menzel (Bonn), Günther Neuhaus (Friburgo), Ralf Reski (Friburgo), David G. Robinson (Heidelberg), Rolf Rutishauser (Zúrich), Hainfried Schenk (Tubinga), Eberhard Schnepf (Heidelberg), Andreas Sievers (Bonn), Thomas Speck (Friburgo), Volker Speth (Friburgo), L . Andrew Staehelin (Boulder, Colorado), loannis Tsekos (Tesalónica), Helmut Uhlarz (Kiel). Walter Url (Viena) y Dieter Vogellehner (Friburgo); finalmente y en especial a Focko Weberling (Ulm), que redactó el cuadro 4-2 (morfología de las inflorescencias). El Dr. Roland Spohn (Uhingen) ha perfeccionado, unificado y modernizado magistralmente numerosos dibujos. Debo un agradecimiento y un reconocimiento especial a m i predecesor en el equipo realizador del STRASBURGER. el señor Dietrich von Denffer (Giessen); a mi viejo amigo Zvonko Devidé (Zagreb), que, como traductor de la edición croata del STRASBURGER y crítico comprometido, ha obtenido un mérito permanente por su labor; y a m i amigo Heinz Falk, asistente mío durante mucho tiempo y fallecido recientemente, cuyo dominio del microscopio electrónico y óptico vuelve a evidenciarse nuevamente en las numerosas fotografías de esta edición. Quisiera acabar esta exposición con unas palabras de Arnold Schonberg, procedentes del prólogo de su TRATADO DE ARMONÍA (Harmonielehre): «Este libro lo he aprendido de mis alumnos». De hecho, sin las numerosas y renovadoras discusiones con los estudiantes durante toda una década de labor docente, difícilmente me habría atrevido a emprender la elaboración de la parte correspondiente a la estructura en la memorable obra de Eduard Strasburger. Merzhausen, febrero de 2002

Peter Sitte

Bases moleculares: los elementos estructurales de las células 1.1 1.2 1.2.1

Estructura y propiedades del agua . .

16

1.2.3 1.2.4 1.2.5

Ácidos nucleicos Los elementos estructurales de los ácidos nucleicos Estructura del ácido desoxirribonucleico (DNA) La replicación del DNA Ácidos ribonucleicos (RNA) Virus, fagos, viroides

20 22 23

1.3 1.3.1 1.3.2

Proteínas Aminoácidos: los sillares de las proteínas Formación de las proteínas

24 24 25

1.3.2.1

Estructura p r i m a r i a

25

1.2.2

18 18 19

La botánica comprende estructuras de tamaños inmensamente distintos, desde los miles de kilómetros (km) de los reinos florísticos y los ecosistemas hasta el mundo de las moléculas, que se mide a la escala de millonésimas de milímetro (nanómetro, nm), y, por lo tanto, dentro de diferencias de magnitud de más de 15 potencias de diez (fig. I -1). En esta obra se recorre en orden ascendente esta escala, desde las moléculas hasta los ecosistemas. Cada célula viva contiene una gran cantidad de moléculas diferentes. Una célula bacteriana, cuya masa tiene sólo la milésima parte de la masa de una célula vegetal, se compone de unas 6CKX) clases de moléculas; una célula vegetal contiene diez veces más. Generalmente, el agua constituye alrededor del 70 % de la masa del citoplasma. Las células vacuolizadas de las plantas y los hongos contienen todavía más agua. A esto se le añade un 2 % de iones inorgánicos y un 8 % de sustancias de bajo peso molecular. De hecho se trata de compuestos orgánicos con masas moleculares inferiores a 1000 Da (= 1 kDa, 1 • 10'Da), en casos excepcionales hasta 4000 Da. Da corresponde a 'dalton', es la unidad de la masa atómica; 1 Da = 1,66 • 10 g, que equivale a 1/12 de la masa de un átomo de C ' \ La masa molecular se obtiene de sumar las masas atómicas de todos los átomos que intervienen en la formación de una molécula. La masa atómica y la molecular son magnitudes relativas y no se han de confundir con la

1.3.2.2

Estructura espacial d e las proteínas

26

1.3.2.3

C o m p l e j o s proteínicos

28

1.4 1.4.1

Polisacáridos Monosacáridos, los elementos estructurales de los polisacáridos La formación de los glucósidos Polisacáridos de reserva y polisacáridos estructurales

30

1.4.2 1.4.3 1.5 1.5.1 1.5.2

Lípidos Lípidos de reserva Lípidos estructurales: formación de la bicapa lipídica

32 31 32 33 33 35

masa molar (en gramos por mol). 1 mol equivale a la cantidad de partículas que se encuentra en 12 g del isótopo de carbono, el C12 (número de Avogadro, N A = 6,0220 • 10 partículas). De acuerdo con esta definición de mol, los valores de la masa relativa molecular y atómica son idénticos en cuanto al número. Así, una sustancia de masa molecular de 18 Da (p. ej., H , 0 ) posee una masa molar de 18 g mol '. La mayoría de las sustancias de bajo peso molecular son metabolitos, moléculas que se ven sometidas a una continua transformación en el metabolismo celular (v. cap. 6). La quinta parte restante de la masa celular la componen las macromoléculas. A este grupo pertenecen los ácidos nucleicos, las proteínas y los polisacáridos. Sus moléculas tienen masas superiores a los 4000 Da (4 kDa). Las macromoléculas tienen a menudo funciones estructurales; las tienen las proteínas y los polisacáridos estructurales y también algunos ácidos nucleicos. Muchas proteínas son biocatalizadores y reciben el nombre de enzimas. La mayoría de los ácidos nucleicos actúan como depósitos o portadores de información, y numerosos polisacáridos se utilizan como depósitos de energía y carbono. Unas macromoléculas especialmente importantes son los polímeros: surgen de la unión covalente de monómeros, frecuentemente con desprendimiento de agua. A este proceso se le llama condensación. Si una macromolécula se compone de un solo tipo de elemento estructural monomérico, como, p. ej., la

16

1 Bases moleculares: los elementos estructurales de las células

Tierra, 0 medio

12 742 km

1 0

4

- -

1 0

3

- -

1 0

2

- -

reinos floristicos ( 0 d e circuios polares de igual superficie)

altitud del limite de los árboles secuoyas y eucaliptos más altos vasos y conductos laticíferos más largos

árboles, altura de las copas

alga Acetabularia vilanos del algodonero, longitud 50 mm hojas, grosor 0,1-0,3 mm células hísticas de plantas superiores, 0 medio ....0,02- 2 mm células de levadura bacterios f. co/i ...

tronco de los árboles 0 SV

mm eucitos

micoplasmas 0 , flagelo de eucariotas 0 ...200 vesícula revestida 0 80 poro nuclear ribosoma 0 ..60 virus del mosaico amarillo de la remolacha ..30 microtúbulo 0 25 nudeosoma 0 11 biomembrana, grosor ....5 -11

Fig. 1-1: Dimensiones. Desde el diámetro de un átomo de hidrógeno hasta el de la Tierra, la escala abarca órdenes de magnitud de 17 potencias de diez: de 10"'° m (1 Ángstrom, 1 Á) hasta 10' m (10 000 km). Lo visible a simple vista es el nivel macroscópico (SV), a continuación viene el nivel correspondiente al microscopio óptico (LM) y finalmente el del microscopio electrónico (EM). Las dimensiones están a escala logarítmica. Una escala así carece de punto cero: cada paso de la escala abarca 10 veces más que el inferior y 1/10 menos que el siguiente. Por eso, las pequeñas dimensiones aparecen aumentadas y las grandes, reducidas. En esta escala pueden representarse desde dimensiones atómicas hasta dimensiones cósmicas. La unidad de longitud SI es el metro, m (SI: Systéme International d'Unités), y las subunidades utilizadas son siempre tres órdenes de magnitud menores: mili- (milésima, 10 3 , signo: m), micro- (millonésima, 10"6, signo: p), nano- (milmillonésima, 10"4, signo: n), o mayores: kilo- (mil, 10J, signo: k); 1 nm = 10"' pm = 10 ' mm = 10"9 m = 10"" km. El Ángstrom, Á (1 Á = 0,1 nm), no es ninguna unidad SI, pero se prefiere porque es muy útil para representar dimensiones atómicas y moleculares: el diámetro de un átomo de agua mide 1 Á y el de la doble hélice de DNA, 20 Á; las distancias nucleares atómicas miden en torno a 1 Á en los enlaces químicos covalentes. - Según P. Sitte.

protocitos —

estructuras subcelulares moléculas

I

átomos

átomo de H

celulosa de (3-D-glucosa, tenemos un homopolímero; cuando se compone de dos o más elementos estructurales diferentes se habla de heteropolímero. Las proteínas y los ácidos nucleicos son ejemplos de heteropolímeros. Los polímeros formados mediante reacciones de condensación pueden descomponerse en general fácilmente en monómeros por hidrólisis química o enzimática. La descomposición del almidón de reserva durante la germinación de la cariopsis de las gramíneas se basa en una hidrólisis catalizada por amilasas (v. 6.17.1.2). Igualmente, lg descomposición de proteínas tiene lugar por hidrólisis catalizada por proteasas. Un caso especial dentro de los heteropolímeros lo constituye la lignina, un polímero estructural característico de las plantas que forma parte del leño. Está formada por varios elementos estructurales monoméricos por polimerización radical. Debido a la gran cantidad de tipos de enlace existentes entre los monómeros, la lignina es extraordinariamente estable, no hidrolizable e incluso muy difícilmente la descomponen los enzimas (fig. 6.17.2). Los metabolitos y las múltiples reacciones del metabolismo se abordan en el capítulo 6. A continuación se ofrece una corta sinopsis sobre la estructura de macromoléculas biológicamente importantes, y también sobre los lípidos. Estos últimos no son macromoléculas, pero se encuentran

en la célula formando parte de su estructura y sobre todo como elementos estructurales de las biomembranas. Sin embargo, ante todo han de comprenderse las propiedades del agua, el disolvente biológico universal.

1.1 Estructura y propiedades del agua En la célula, el agua actúa como disolvente; es un medio polar y sus moléculas constituyen potentes dipolos eléctricos (fig. 1-2 A , B). El carácter dipolar del agua se basa en la mayor electronegatividad del oxígeno con respecto al hidrógeno (tabla 1-1). Esta diferencia de electronegatividad hace que los electrones de enlace entre los átomos de oxígeno e hidrógeno sean arrastrados hacia el oxígeno, que el enlace esté polarizado. El oxígeno lleva una carga parcial negativa en la molécula de agua (5 ), y el hidrógeno la lleva positiva (8"). En el campo eléctrico de los iones, los dipolos

1.1 Estructura y p r o p i e d a d e s d e l a g u a

••5"

anión hidratado

catión hidratado

D rf

045

rV ' °.n

donante de

aceptor de

17

Fig. 1-2: Estructura y propiedades del agua. A Modelo de varillas y esferas y B modelo esférico de la molécula de agua (puntos = electrones libres de oxígeno). C Distribución de las moléculas de agua en el campo de aniones y cationes, formación de envolturas de hidratación. D Las moléculas de agua interactúan unas con otras formando enlaces de puente de hidrógeno. E Estructura cristalina del hielo. Cada átomo de oxígeno está rodeado por cuatro átomos de hidrógeno. Al fundirse sólo se disuelve el 15 % de los puentes de hidrógeno. F Puentes de hidrógeno frecuentes entre los elementos estructurales de las biomoléculas. - Según A.L. Lehninger, D.L. Nelson y M.M. Cox.

— O - H "i 0 = C

—O-H '

\ a enlace de puente de hidrógeno (0,177 nm) b enlace covalente (0,0965 nm)

\ / ^N-H'iiO=C^ _ p.

del agua se mantienen fijos y se orientan formando envolturas de hidratación (fig. 1-2 C). La carga eléctrica protegida de aniones y cationes impide su asociación mediante enlaces iónicos: permanecen en disolución. Las envolturas de hidratación se forman también en moléculas que presentan enlaces polarizados (p. ej., enlaces C - O - o C - N - ) . Por este motivo el agua es un buen disolvente para las sustancias cargadas y polares. En la fase acuosa se forman entre las moléculas de agua puentes de hidrógeno: las cargas parciales opuestas de los átomos de H y O producen una atracción electrostática (fig. 1-2 D. E). En la formación de estos enlaces de puentes de hidrógeno se basan muchas particularidades del agua, como su tensión superficial relativamente elevada, su entalpia de evaporación y su densidad. En el interior de las plantas, las fuerzas de cohesión entre las moléculas de agua son importantes en el transporte de agua a larga distancia (v. 6.3.5). En los cristales de hielo, cada átomo de oxígeno está rodeado por cuatro átomos de agua (fig. 1-2 E) y, en el agua en estado líquido y a temperatu-

Tabla 1-1: Electronegativídad de elementos biológicamente importantes en porcentaje de flúor (= 100 %). Elemento oxígeno (0) nitrógeno (N) carbono (C) azufre (S) hidrógeno (H) fósforo (P)

// N \ /

Electronegativídad relativa (%) 85 75 65 65 55 55

\

#

ra ambiente, sigue estando rodeado por 3,4 átomos de agua por término medio. Los enlaces de puentes de hidrógeno no están limitados al agua, sino que pueden formarse fácilmente entre átomos de hidrógeno, que se hallan unidos a un átomo electronegativo (generalmente de nitrógeno u oxígeno) y un átomo electronegativo (generalmente también de nitrógeno u oxígeno) de otra molécula o de la misma. En la fig. 1-2 F se encuentran ejemplos de puentes de hidrógeno que se forman con frecuencia. La estabilización de la estructura de los ácidos nucleicos y las proteínas tiene lugar además entre enlaces de puente de hidrógeno (figs. 1-6, 1 -10 y 1-14). Las moléculas de celulosa se almacenan formando haces, las microfibrillas, cuando se crean puentes de hidrógeno intermoleculares, y contribuyen a la resistencia a la dilatación de las paredes celulares vegetales (v. 2.2.7.6.17.1.1). Las sustancias que tienen grupos polares en abundancia y pueden intercalarse en la red de los puentes de hidrógeno en la fase acuosa y que, por lo tanto, son solubles, reciben el nombre de hidrófilas (gr. philía: inclinación, afecto). La hidrofilia puede aumentar cuando hay, además de grupos polares, grupos ionizables, como los grupos carboxilo ( - C O O H - > - C O O + H') o grupos amino ( - N H 2 + H * —»NIV). que forman fuertes envolturas de hidratación. En cambio, a los enlaces insolubles en agua se les llama hidrófobos (gr. hydrophobía: aversión por el agua). Se caracterizan por tener una gran cantidad de enlaces no polarizados y a veces sólo estos tipos de enlaces exclusivamente. En los enlaces apolares covalentes, los dos componentes del enlace tienen una electronegativídad semejante, de manera que no hay cargas eléctricas parciales

18

1 Bases moleculares: los elementos estructurales de las células

en los átomos que entran en el enlace. Estos grupos no forman puentes de hidrógeno. Ejemplos frecuentes de enlaces apolares son los enlaces carbono-hidrógeno y los carbono-carbono. Hidrocarburos puros, como, p. ej., el benzol o el caroteno, se disuelven con mucha dificultad en el agua, pero se disuelven bien en disolventes apolares orgánicos, como, p. ej., en aceites, y se denominan lipófilos. En las moléculas complejas, esto depende de la relación cuantitativa de enlaces polares y apolares. Por eso se dan todas las transiciones entre compuestos muy hidrófobos (p. ej., hidrocarburos) y muy hidrófilos (p. ej., polianiones, como el poligalacturonato, con muchos grupos ácidos, que pueden captar una cantidad de agua 100 veces superior a su masa).

HOH 2 C

Xf

OH

OH

O

HOH 2 C

OH

OH

ribosa

HO-P-OH

I

OH

H

2-desoxirribosa

ácido fosfórico

bases pirimidínicas

u

NH 2 H

- N \ -

C I

(ANA-H I

H

uracilo (U)

timina (T)

1.2 Ácidos nucleicos Los ácidos nucleicos son moléculas heteropolímeras, que sirven para almacenar la información (ácido desoxirribonucleico, D N A o A D N ) o para transportar y realizar la información (ácido ribonucleico, R N A o A R N ) . Además, algunos R N A poseen funciones estructurales en la formación de los ribosomas ( R N A ribosómico, R N A r ) . En todos los organismos celulares -tanto procariotas como eucariotas-, el D N A de doble hebra sirve para almacenar la información genética y para multiplicarla por replicación. Las moléculas de D N A se caracterizan por el hecho de poder dirigir la formación de moléculas de igual secuencia (replicación, v. I.2.3). A excepción del R N A de los virus y los viroides (v. 1.2.5), sólo el D N A presenta esta función autocatalítica. Dado que la reproducción, la multiplicación y la transmisión de la herencia son claramente los criterios fundamentales para la vida, la función autocatalítica del D N A se halla en el centro de todos los procesos vitales. Sin embargo, las moléculas de D N A también pueden organizar las secuencias del R N A y, a través de ellas, las secuencias de aminoácidos de las proteínas. Mediante esta función heterocatalítica del D N A , puede manifestarse la información genética: los factores hereditarios (genes, gr. génos: origen, linaje) se manifiestan como fenes (características del organismo visibles externamente; gr. phaínein: mostrarse).

1.2.1 Los sillares de los ácidos nucleicos Los ácidos nucleicos son polinucleótidos, policondensados sin ramificar de sillares o elementos estructurales monoméricos, los nucleótidos. Un nucleótido se compone de una base, cuyo extremo glucosídico se halla unido a un azúcar, el nucleósido, y de uno a tres restos fosfato unidos al azúcar, de manera que pueden distinguirse entre monofosfato, difosfato y trifosfato de nucleósido (fig. 1-3). Las bases del D N A son las purinas adenina ( A ) y guanina (G), así como las pirimidinas citosina (C) y timina (T).

bases purínicas

guanina (G)

adenina (A)

estructura de los nucleótidos

anhídrido anhídrido éster ° I II •

O II

° I II •

- P - O - - p ^ o -- P 1 1 1 OH OH OH

5'

O OH

1 OH

i adenosina

Lmonofosfato de adenosina difosfato de adenosina

l trifosfato de adenosina

Fig. 1-3: Los nucleótidos están formados por tres sillares: una base de purina o pirimidina, una pentosa y ácido fosfórico. La base está unida por un enlace N-p-glucosídico a la pentosa y precisamente a través del N, de la pirimidina o del N, de la purina. El ácido fosfórico forma un éster con el grupo alcohólico primario de la pentosa. A este resto de ácido a-fosfórico se pueden unir hasta dos restos más de ácido fosfórico en forma de enlace anhídrido. El glucósido procedente de la base y la ribosa reciben el nombre de nucleósido, y el procedente de la la base y la 2-desoxirribosa, el de desoxinudeósido (d-nudeósido). Los nucleótidos son, por lo tanto, monofosfatos, difosfatos o trifosfatos de nucleósido, como se muestra abajo, en el ejemplo de la adenosina y su nucleótido. Por su parte, los desoxinudeótidos son monofosfatos, difosfatos o trifosfatos de desoxinudeósido. El azúcar de los ácidos ribonucleicos (RNA) es la ribosa y el de los ácidos desoxirribonucleicos, la 2'-desox¡rribosa. Los átomos de carbono del azúcar se señalan a modo de índice en los nudeósidos y en los nucleótidos (1', 2'...5'). C,' forma el enlace glucosídico. Para que resulte más fácil la representación de la fórmula, en las fórmulas complicadas (p. ej., en los anillos) se omiten los hidrógenos del átomo de carbono (v. la fórmula inferior y la superior). Este procedimiento se emplea a menudo en las siguientes figuras para que resulten más comprensibles.

1.2 Ácidos nucleicos

DNA

o

19

RNA

HjCy^N'H

^ JiL

timina

N

^

H2N

•H uracilo (U)

4 - H

citosina (C)

O I

citosina (C)

OH

o

NH 2

"D-P-O-CH2 II

o

adenina (A)

adenina (A)

OH

T

"O-P- ° - C H 2 0 ,

-H I

O guanina (G)

N^NH,

w

? * "0-P-0-CH OH

2

enlace

°

enlace ® fosfoHÉÉI diéster

fosfodiéster

O-P-O-

' I

<

I

N'

I

•H

guanina (G)

N r i NH 2

%

1OH

"O-P-O-

O

Fig. 1-4: Segmentos cortos de moléculas de DNA y RNA. La timina no se halla en el RNA y en su lugar está el uracilo. La dirección de síntesis y lectu ra va de izquierda a derecha, desde el extremo 5' al 3' de la molécula.

En el R N A , el uracilo (U) sustituye a la timina. El término «base» (o «nucleobase») indica la naturaleza básica de estas sustancias aromáticas nitrogenadas y heterocíclicas. La unión al azúcar se produce a través del N, de la pirimidina o del N , de la purina. Los azúcares que intervienen son las pentosas ribosa (en el R N A ) y la 2-desoxirribosa (en el D N A ) en la forma p-D-furanosa (para la nomenclatura de los azúcares, v. 1.4.1). Los nucleótidos se denominan adenosina, guanosina, uridina o histidina cuando contienen ribosa, y desoxiadenosina, desoxiguanosina, desoxitimidina y desoxicitidina cuando contienen 2-desoxirribosa. A l esterificarse los grupos hidroxilo primarios en el C5 de la pentosa con ácido fosfórico, surgen los monofosfatos de nucleósido. Una o dos moléculas más de ácido fosfórico pueden unirse a estos grupos de a-fosfato, con lo que se forman anhídridos ricos en energía, los difosfatos y trifosfatos de nucleósido. Estos trifosfatos actúan como precursores de la biosíntesis de D N A o R N A . Además, estos compuestos provistos de un elevado potencial de transporte de grupos poseen múltiples funciones en el metabolismo. Así, p. ej., el trifosfato de adenosina (adenosín trifosfato, ATP) es la principal fuente de energía en las reacciones enzimáticas (v. 6.1). A través del resto de ácido a-fosfórico, un nucleótido puede unirse covalentemente a la pentosa de otro nucleótido con desprendimiento de agua y de este modo se origina un dinucleótido. A partir de éste se pueden formar oligonucleótidos y polinucleótidos. En los ácidos nucleicos se forman además puentes fosfodiéster entre los átomos de C 5' y 3' de pentosas contiguas (para poder distinguir entre átomos de nucleobases y de azúcares, se indican a modo de índice los átomos de C de los azúcares de los nucleósidos). Como se desprende de la fig. 1-4, si un ácido nucleico presenta «espina dorsal» compuesta por ribosa (o desoxirribosa), éstas forman enlaces a través de puentes

5\3'-fosfodiéster. En un extremo de la molécula hay un grupo 5 ' - O H libre (extremo 5' del ácido nucleico) y en el otro extremo hay un grupo 3 ' - O H (extremo 3'). Las nucleobases están unidas glucosídicamente a estas "espinas dorsales" de azúcar-fosfato. La estructura primaria de los ácidos nucleicos se caracteriza por una secuencia de bases lineal característica, que siempre ha de leerse en dirección 3'—>5' y que se corresponde también con la dirección de la síntesis. La secuencia de bases (código de tripletes, v. 7.3.1) contiene la información. Como medida para el tamaño de un ácido nucleico se indica el número de pares de bases (bp o pb, D N A ) o de bases (b, R N A ) .

1.2.2 Estructura del ácido desoxirribonucleico (DNA) El D N A aparece en forma de molécula de hebra sencilla (DNAss, ing. single-stranded DNA) sólo en algunos fagos y virus. En numerosos virus y fagos y en todas las células, el D N A aparece en forma de doble hebra, constituida por dos moléculas de D N A antiparalelas y dispuestas helicoidalmente (DNAds, ing.: double-stranded DNA). Doble hélice de DNA es el nombre que recibe esta estructura. Las cadenas de azúcar y fosfato están dirigidas hacia fuera y los sistemas anulares planares de las bases son casi transversales con respecto al eje longitudinal de la doble hélice y están orientados hacia dentro (fig. 1-5). Las bases afrontadas de las dos hebras de D N A están situadas a la misma altura y forman puentes de hidrógeno en el campo del eje helicoidal (v. 1.1). Esto supone el ajuste

20

1 Bases moleculares: los elementos estructurales de las células

muesca grande

muesca pequeña

3,4 nm

í~0,34 nm 1 nm

Hit

B

Fig. 1-5 : Modelo de Watson y Crick de la doble hélice de DNA (forma B). A Esquema. B Modelo con esferas.

eslérico de los campos recíprocamente orientados del heterociclo (fig. 1-6). Una base de purina (A o G) se halla siempre enfrente de una base de pirimidina (T o C) y sólo son estéricamente complementarios los pares de bases AT y GC. Así pues, las secuencias de bases de las dos hebras de D N A de una doble hélice son complementarias entre sí, con la hebra de una molécula firmemente unida también a

guanina (G)

G = C

citosina (C)

3'

la de la otra. La secuencia complementaria de la hebra situada frente a la secuencia de bases 5 ' - G A T T A C A - 3 ' sería 3 ' - C T A A T G T - 5 ' . La consecuencia de este principio estructural es que la relación molar cuantitativa de bases purínicas y pirimidínicas en la doble hélice es de 1: hay tanta C como G y tanta A como T. En cambio, la relación de bases (A+T):(G+C) puede variar. Permanece fija en el D N A de una especie determinada de organismo y es una característica propia de la especie, pero puede variar ya en especies emparentadas e incluso en razas. La relación de bases oscila en los procariotas dentro de un amplio margen (0,3-3,5) y, en los eucariotas, está en 1 o más. De la relación de bases depende también la temperatura de fusión ( T J del D N A . Por fusión o desnaturalización del D N A se entiende la separación - p . ej., provocada térmicament e - de las dos hebras del D N A . Los puentes de hidrógeno se disuelven entre las bases afrontadas. Los pares GC con sus 3 puentes de hidrógeno son más estables que los pares AT, que sólo tienen 2. Por lo tanto, las secuencias con abundantes pares AT se desnaturalizan a temperaturas más bajas que las que tienen pares G C en abundancia. La secuencia de bases de una molécula de D N A es su estructura primaria, y a la estructura helicoidal de la doble hebra de D N A se la llama estructura secundaria. Las proteínas que se unen al D N A reconocen a menudo la estructura secundaria en puntos determinados de la doble hélice (v. 7.2.2.3). El modelo de doble hélice propuesto por J.D. Watson y F.H.C. Crick en 1953, que se basa en los datos radiográficos aportados por M . H . F . W i l k i n s y R. Franklin y que aparece representado en la fig. 1-5, muestra la llamada forma B, que es predominante, una hélice dextrógira. La doble hélice de D N A tiene un diámetro de 2 nm (20 Á ) . A una vuelta o giro (3,4 nm en dirección al eje) le corresponden 10 pb, es decir, las bases están desviadas 36" unas con respecto a otras. Medidas más exactas dieron más tarde que, por vuelta de D N A - B en disolución, 10,5 pb se disponen en una longitud de 3,6 nm. Junto a la forma B existe la forma A , también dextrógira, que se diferencia de la B por la configuración de los azúcares. En condiciones especiales puede existir una forma Z del D N A , que es levógira. Supone la existencia de una hebra de bases purínicas y pirimidínicas que se alternan. El D N A - Z podría intervenir en la regulación génica. La doble hélice de D N A es flexible, es decir, puede alcanzar fácilmente un radio mínimo de curvatura de 5 nm escasos (p. ej., en los nucleosomas, fig. 2-21). En la célula, la doble hélice de D N A no se encuentra desordenada, sino formando estructuras terciarias que llegan a alcanzar las supraestructuras de los cromosomas de las células eucarióticas (v. 2.2.3.2), que son muy densas y en las que participan numerosas proteínas.

•

5'

3'

1.2.3 La replicación del DNA adenina (A)

A = T

timina (T)

O

Fig. 1-6: Apareamiento especifico de bases a través de puentes de hidrógeno entre las dos hebras antiparalelas de DNA. La estructura molecular de las bases sólo permite los apareamientos AT y GC. En un par AT se forman dos puentes de hidrógeno, y en un par GC, tres.

Las dos hebras de una doble hélice de D N A mantienen entre sí una relación positiva/negativa debido a la complementariedad de las bases. Con la doble hélice de D N A subyace una estructura que parece predestinada a la reduplicación idéntica, a la replicación del genotipo. Las dos hebras se separan una de otra y junto a cada una de ellas se forma una nueva hebra con bases complementarias

21

1.2 Ácidos nucleicos

1,724

crecimiento en presencia de

N

1,717

i ii

1,710

crecimiento en

crecimiento en

presencia

presencia

de

14

N

de

14

1,717

1,710

N

tras acabar la 1 ronda de replicación

(fig. 1-7). Este modelo de replicación semiconservativa se ha confirmado básicamente dentro de su diversidad. Se ha demostrado que todos los cromosomas de los eucariotas se replican de modo semiconservativo. Desde que consta que el cromosoma sin replicar contiene sólo una doble hélice de D N A (modelo de una hebra, v. 2.2.3.2), este hecho resulta comprensible sin más. En realidad, el proceso de la replicación es mucho más complicado que lo que se expone en la fig. 1-7, pues, por una parte, la separación de las hebras en la horquilla de replicación (a causa del retorcimiento helicoidal de la doble hebra de D N A -estructura plectonémica-) provoca rápidas rotaciones en torno al eje de hasta 300 vueltas por segundo. Sin embargo, los enredos caóticos y la ruptura de la doble hélice son evitados por la acción de unos enzimas de relajación (topoisomerasas I): forman puentes de hebra sencilla, que rápidamente vuelven a cerrarse. Así surgen temporalmente lugares de giro libre en los que las torsiones producidas por las tensiones o las peligrosas fuerzas de corte pueden ser compensadas o evitadas, respectivamente, sin que tengan que participar las regiones contiguas. Por otro lado, las dos hebras de la doble hélice son antiparalelas, por lo que en la horquilla de replicación hay un extremo 3 ' - y otro 5'- para el alargamiento. Sin embargo, las D N A polimerasas (y las RNA polimerasas también) pueden alargar exclusivamente los extremos 3' gracias a un mecanismo de reacción de alargamiento de cadenas. De hecho sólo la hebra con el extremo 3' (la «hebra delantera o adelantada», ing.: leading strand) se alarga continuamente, mientras que la «hebra trasera o retrasada» (ing.: lagging strand) lo hace fragmentariamente (de manera discontinua) hacia atrás, y las secciones que se van añadiendo son unidas covalentemente por una ligasa (replicación semidiscontinua). Las ligasas son enzimas que pueden unir covalentemente los extremos 3' libres con los extremos 5' libres. Desempeñan una función importante en las reacciones de reparación de hebras dañadas de D N A (fig. 1-8) y también en la replicación. En los organismos con ligasas defectuosas, las secuencias parciales de la hebra trasera o retrasada permanecen separadas y pueden aislarse en forma de fragmentos de Okazaki (así llamados por su descubridor). Las D N A polimerasas, al contrario que las R N A polimerasas. pueden alargar sólo extremos 3' ya existentes. Así

tras acabar la 2.a ronda de replicación

Fig. 1-7: Comprobación de la replicación semiconservativa del DNA a través del experimento de Meselson-Stahl. En presencia del isótopo pesado de nitrógeno ' N, las células adultas de DNA forman DNA con SN y con un grosor de 1,724 g cm"1 (determinable por centrifugación equilibrada por gradiente de densidad). Si se deja a las células crecer sincrónicamente sin ,SN y ante el isótopo ligero de nitrógeno, el 'N, tras finalizar la 1 .a o la 2.a ronda de replicación, aparecen moléculas de DNA del grosor indicado (v. las cifras sobre los dibujos) siempre en relación 1:1. La disociación en dos especies de DNA de grosor medio al final de la 2.a ronda de replicación (1 hebra sin marcar) o de grosor bajo (ambas hebras sin marcar) ilustran el modelo de la replicación semiconservativa de DNA.

pues, necesitan también -además de una matriz con la forma de una secuencia precedente de D N A s s - un cebador (ing.: primer, starter) para poder comenzar con la síntesis de D N A . Una R N A polimerasa, la primasa, forma en la hebra retrasada, y a intervalos regulares -correspondientes a la longitud de los fragmentos de Okazaki-, unas cortas secuencias de RNA a modo de cebadores, cuyos extremos 3' pueden ser alargados por la D N A polimerasa. Después, los cebadores son descompuestos, y ligasas y polimerasas reparadoras se encargan de llenar los vacíos que han quedado. La estructura molecular de la horquilla de replicación se interpreta actualmente tal como se muestra esquemáticamente en la fig. 1 -9. Este modelo en principio es válido para la replicación del D N A en los procariotas, en los mitocondrios y en los plastidios, así como en el núcleo celular de los eucariotas, donde precisamente siempre aparece DNAds. No obstante, mientras que el D N A de los orgánulos y los procariotas (v. 7.2.1), que es anular y comparati-

3'~i—i—i—i—i—i—i—i—i—r~ 5' T A G A G A A C G T

•

•

•

•

•

A T C T C T=T

( I I

i

G C A

A T C T C T T G C A

•

I

•

I

•

I

•

I

A A C G T

• •

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'

—i—i—L_3.

•

•

•

B

C1 A L

5'®- — 3' |2

3' —i—i—i—i—i—i—i—i—i—r- 5' A G A G A A C G T

I

A T C T

lugar defectuoso

•« •• •• •• •• •• •• •• »• •• • • • • • • • * « •

T A G A G . •

—i—i—i—i—i—i—i—i—1_ y

T

3'-T—i—i—i—i—i—i—i—i—r-5'

^

r' —I I I I I I I I I l_ 3.

3

3' —i—i—i—i—i—i—i—i—i—r~ 5' T A G A G A A C G T

4 1 • 1»; *É *•1 ••• • 11 » •1 « 1 1 • 1 • 1• 1 IB • 1

A T C T C T T G C A

c- —1 I • » ' 1 1 1 1 j__ lugar reparado

Fig. 1-8: Reparación por escisión de un nucleótido en un lugar lesionado (dímero de timidina) de una hebra de DNA. 1 Reconocimiento del lugar defectuoso, separación de la hebra de DNA en la zona del lugar defectuoso y escisión del segmento de DNA con el lugar defectuoso. En el proceso intervienen numerosas proteínas y entre ellas, en los eucariotas, el habitual factor de transcripción TFIIH (v. 7.2.2.2), que también participa en la síntesis de RNAm. Esto explica por qué las lesiones del DNA se reparan con mayor rapidez en la zona del DNA transcrito (= traducido al RNA) que en la zona de los genes no transcritos. 2 Rellenado del hueco a partir del extremo 3' libre mediante la DNA polimerasa. 3 La unión del extremo 3' al fosfato 5' de la cadena original por la DNA ligasa produce una nueva doble hebra de DNA sin errores.

22

1 Bases moleculares: los e l e m e n t o s estructurales de las células

primosoma

replicador recibe el nombre de replicón. El D N A circular de bacterios y orgánulos es monorreplicónico, y el D N A lineal de los cromosomas eucarióticos es, en cambio, polirreplicónico. Otras diferencias en la replicación de los cromosomas eucarióticos, en comparación con la replicación bacteriana (fig. I-9), afectan a las D N A polimerasas. La D N A polimerasa a, que actúa en los eucariotas en lugar de la D N A polimerasa III, posee una actividad primásica propia, que sintetiza R N A cebador tanto en la hebra delantera como en la trasera. Sin embargo, la D N A polimerasa no está capacitada para sintetizar segmentos de D N A más largos, sino que es sustituida por el principal enzima de la replicación. la D N A polimerasa 8. cuando el cebador se ha alargado unos 30 nucleótidos.

ligasa

SSB polimerasa I DNA polimerasa III

helicasas

La síntesis de D N A transcurre unas 5 veces más rápida que la de R N A durante la transcripción (v. 7.2.2.2). Como los genes se transcriben durante la replicación, la D N A polimerasa hace un alto posiblemente en los puntos de transcripción hasta que finalice la síntesis de RNA.

Fig. 1 - 9 : Replicación del DNA en Escherichia col¡; la horquilla de repetición progresa en la dirección de la flecha. A Arrollamiento de la doble hélice de DNA en la dirección de la flecha por helicasas específicas de las hebras, estabilización transitoria por proteínas que ligan la hebra sencilla (SSB). Sobre la hebra delantera (abajo), síntesis continua de la nueva hebra (en colores; punta de flecha: extremo 3' creciendo) mediante la DNA polimerasa III. En cambio, sobre la hebra trasera (arriba), la DNA polimerasa actúa hacia atrás (pero del mismo modo: 5 ' - » 3 ' ; alarga los extremos 3' de cebadores de RNA, que, a su vez, son sintetizados a intervalos regulares por las primasas -enzimas parciales de primosomas- (replicación discontinua). Los cebadores de RNA son descompuestos finalmente, los huecos son rellenados por síntesis de reparación (DNA polimerasa I) y las ligasas unen las rupturas restantes de la hebra sencilla. B Modelo hipotético de un «replisoma», en el que todos los enzimas y factores proteínicos del aparato replicador forman un comple o. El antiparalelismo de las hebras progenitoras de DNA es suprimido loca mente por la formación de asas en la hebra trasera. - Según A. Kornberg, de H. Kleinig y U. Maier.

vamente más corto, sólo tiene un punto de partida para la replicación -llamado origen o replicador-, a partir del cual se desplazan dos horquillas de replicación en dirección opuesta en torno a todo el anillo de D N A , en el D N A lineal (de centímetros y decímetros de longitud) de los cromosomas eucarióticos hay muchos puntos de partida, pues, de lo contrario, la replicación completa de un cromosoma duraría semanas o meses, a pesar de la gran capacidad funcional de las polimerasas. que deben actuar con una precisión extraordinaria cuando se reduplica el genotipo. El campo de secuencias replicado a partir de un

1.2.4 Los ácidos ribonucleicos (RNA) A l contrario que el D N A , que siempre está provisto de doble hebra, menos en los virus y fagos donde tiene excepcionalmente una hebra, las moléculas de R N A suelen aparecer f o r m a n d o una sola hebra. Por apareamiento intramolecular de bases (fig. 1-10 A y C) se forman estructuras secundarias estábilizadoras y, a menudo después de haberse asociado a proteínas, estructuras terciarias. Además, las moléculas de R N A , a diferencia de las de D N A aparecen con múltiples estructuras formando complejos de ribonucleoproteínas (RNP). El R N A de transferencia (RNAt) constituye una excepción, pues nunca se asocia con proteínas. Como el RNA de una sola hebra puede ser descompuesto enzimáticamente por nucleasas con gran facilidad, los apareamientos intramoleculares de bases y la asociación con proteínas aumentan la estabilidad de la molécula de R N A y por eso son importantes para el funcionamiento del R N A las estructuras secundaria y terciaria. Otras diferencias del RNA con respecto al D N A son: • la presencia de ribosa en lugar de 2-desoxirribosa y • la presencia de uracilo en lugar de timina. así como • el tamaño inferior de las moléculas de R N A comparadas con las de D N A . La variedad estructural se corresponde con la variedad funcional de las diversas clases de R N A (tabla 1-2). La

Tabla 1 - 2 : Tamaño aproximado y funciones de los tres tipos de RNA en comparación con el DNA. Ácidos nucleicos

Tamaño

Función

DNA

hasta bastante más de 100 millones de pares de bases varios centenares hasta más de 10 000 bases

almacenamiento de la información (genes)

RNAm RNAr RNAt

4 clases (en las células eucarióticas) con aprox. 1 2 0 , 1 5 0 , 1 7 0 0 o 3500 bases 80-90 bases

efectúa la copia del gen; lleva a los ribosomas información importante para la síntesis proteínica garantiza la estructura y función de los ribosomas transferencia de aminoácidos a los ribosomas

23

1.2 Ácidos nucleicos

3' A—O—tirosina I C I

c

A 5' I C=G I I U=A I I C=G / I U G

brazo D Me Me v i

I

C—C—G

\

l - L l

G

I

A-U

c=c

brazo- T V C

I

\i i GsC-C—C-C-G-C III

III

III

III

/

III

UH2

| |

brazo del anticodón

anticodón codón

G=C I I

O

HOH2C

OH

OH

N 6-isopenteniladenosina (IPA)

\

G /

"-N-V" ©¿SíT HOH2C

B

HOH?C

Q

OH

RNAm

OH

inosina (I)

asa V

c - A = \ I I U IPA \ / G-T-A -A-u-

O

OH

Me

G-G-G-C-G N G—C=G ^C-Me T- r \ Me I | | \ Me Á = Ú \>"2 I I XG-A A=U

UH 2

w

HOH2C

\.¿

UH^ G ^ a /UH 2 GOMe

brazo aceptor de aminoácidos

w

OH

dihidrouridina (UH2)

o

OH

OH

pseudouridina (4')

1 hWJ p < ¿ G C C CA (f'i 4 • A cAc u AACA UCCCCGC¿ W*GGACCGAUGÜCA AAA^ACOlGCa(AfXlCCCCA II l i l i l í l i l i ^ l l UI l lAlÍUl UCCC^ÁCCC l l l l l l l l l i lCiUClOl l lAlAGUC11111111 111111111 l l l lUUUCC l l l l l lCCCaC< l l III tAII^ CC CCCC J5 U„cCUUCXi UUGA CCXCAAGG^ ^(XAKjOXCC^ ^GGG^UUCGUrUUCl ^ ^C¿3A*ICMil CUGüCX; cc c c e c c cí K r u u c

uCu

U—180 c

Fig. 1 - 1 0 : Ácidos ribonucleicos. A Estructura «en hoja de trébol» de una molécula de RNAt en un RNAt portador de tirosina (RNAt1'') de la levadura. La estructura es estabilizada por las zonas internas de la molécula de una hebra, que pueden intercambiar pares de bases entre sí; hay además zonas no apareadas. Numerosas bases de RNAt (coloreadas) están modificadas; algunos ejemplos importantes de bases modificadas aparecen en B. Asimismo se hallan bases metiladas (marcadas con Me en color). Un triplete de bases, el anticodón, se aparea con un triplete complementario de bases de RNAm, el codón. Así pues, la sucesión de tripletes en el RNAm especifica a través del apareamiento codón-anticodón la sucesión de aminoácidos en una proteína (código genético, v. 7.3.1.1, síntesis de proteínas, v. 7.3.1.2). Al brazo D se le llama así por la presencia creciente de díhidrouracilo (ÜH¿); al brazo "PFC, porque siempre presenta la sucesión de bases 5'-T-Y-C-3'. En los diferentes RNAt, la vuelta V tiene un tamaño variable. El brazo aceptor de aminoácidos y el brazo del anticodón son importantes para que la aminoacil-RNAt-sintetasa reconozca los RNAt adecuados y sus aminoácidos correspondientes; el brazo del anticodón «presenta» al anticodón al mismo tiempo, de manera que puede producirse un apareamiento de bases en el ribosoma con el codón de RNAm. Para la unión de de RNAt al ribosoma tienen una especial importancia el brazo T T C y el D. C Ejemplo de una molécula de DNA anular y cerrada. El viroide que provoca la deformación fusiforme de los tubérculos de la patata (PSTV, ing.: potato spindle tuber viroid) está compuesto por un anillo covalente cerrado de 359 nudeótidos. La estructura la estabilizan apareamientos de bases intramoleculares, que se han representado con líneas sencillas para que resulte más claro.

mayoría de las poco longevas moléculas de R N A m e n s a j e r o (RNAm) constituyen copias o transcripciones de segmentos génicos importantes para la síntesis proteínica (v. 7.2.2). Actúan sobre el ribosoma en la traducción como matrices para la fijación de los R N A de transferencia (RNAt), estables y específicos para los aminoácidos, y mantienen así la secuencia de los aminoácidos en las proteínas. Los RNA ribosómicos (RNAr), igual de estables, intervienen en la formación de los ribosomas. Además aparecen pequeños R N A citoplasmáticos (RNAsc, ing.: small cytoplasmic) en complejos proteínicos, por ej. formando parte del complejo de reconocimiento de señales (SRP), que desempeña su papel en la traducción (v. 7.3.1.4). Pequeños R N A nucleares (RNAsn. ing.: small nuclear) colaboran en el procesado de la transcripción primaria para el R N A m y el RNAt (v. 7.2.2.2).

1.2.5 Virus y viroides Los virus son parásitos obligados de los eucariotas y los fagos lo son de los procariotas. Se trata de partículas que tienen una estructura demasiado simple para multiplicarse espontáneamente y para ello dependen de las actividades metabólicas de las células vivas. Sus ácidos nucleicos - D N A d s , DNAss o R N A - son portadores de información genética, que puede mutar y, en determinadas circunstancias, recombinarse. En la genética moderna. los fagos sobre todo han desempeñado un importante papel. En los virus y los fagos, los ácidos nucleicos forman complejos con las proteínas. Las moléculas proteínicas forman a menudo una envoltura muy simétrica: la cápsida (cápside) (fig. 1-17). Tiene una función estructural y protecto-

24

1 Bases moleculares: los e l e m e n t o s estructurales de las células

ra y son importantes para la infección de nuevas células hospedantes. En los virus «complejos» aparece además una envoltura membranosa laxa, que procede de la membrana celular de la última célula hospedante, pero que tiene también muchas glucoproteínas específicas del virus. Los viroides carecen de este tipo de envoltura y son moléculas desnudas de D N A muy pequeñas, de aprox. 250370 bases y forma circular o bacilar, que pueden provocar enfermedades en las plantas (fig. 1 -10 C). Así, p. ej., son viroides los que provocan la deformación fusiforme de los tubérculos de la patata y el cadang-cadang de los cocoteros. Los viroides se transmiten a las células hospedantes nuevas a través de células dañadas y perjudican el metabolismo de las células infectadas perturbando el proceso de formación de R N A .

1.3 Proteínas En todas las células hay una gran variedad de proteínas (gr. prótos: primero). Son muy numerosos los enzimas, que actúan como biocatalizadores metabólicos específicos del sustrato (v. 6.1.6) o que sirven para catalizar el plegamiento correcto de las proteínas recién formadas. Estos auxiliares del plegamiento son de dos clases: las chaperonas y las chaperoninas (fr. chaperon: acompañante, carabina) (v. 7.3.1.2, 7.3.1.4). Las proteínas estructurales no presentan actividad enzimática, pero, debido a su gran estabilidad y capacidad, destacan por acumularse espontáneamente formando grandes complejos muy ordenados y, mediante tal autoorganización, formar filamentos moleculares, estructuras tubulares - m i c r o fibrillas o filamentos-. Las proteínas estructurales y los enzimas aparecen tanto intracelular como extracelularmente. Por último, las proteínas receptoras sirven para reconocer específicamente sustancias señalizadoras, como hormonas, feromonas, elicitores, o estructuras superficiales, como, p. ej., en las células germinales durante la fecundación. La unión del ligando, que es reconocido muy específicamente, desencadena en el interior de la célula una serie de reacciones características, que acaban provocando la respuesta de dicha célula. Las proteínas translocadoras son proteínas de membrana especializadas en reconocer determinadas moléculas o iones y transportarlos a través de las membranas. Las proteínas motoras son motores moleculares que transforman la energía química en trabajo mecánico. Las proteínas de reserva se encuentran en abundancia en las semillas y en órganos vegetativos de reserva, y en cantidades menores en la mayoría de los tipos celulares. Los aminoácidos liberados gracias a la proteólisis de las proteínas de reserva son reutilizados en la neosíntesis de otras proteínas (v. 6.17.4).

1.3.1 Aminoácidos: los sillares de las proteínas Las proteínas son polipéptidos. macromoléculas heteropolímeras compuestas por ácidos a-aminocarbónicos

unidos linealmente y que se denominan abreviadamente aminoácidos. En la fig. 1-11 se han distribuido por grupos los 20 aminoácidos proteinógenos según sus características. Es común a todos los aminoácidos la estructura que aparece en la fig. 1-11 situada arriba y a la izquierda: el modelo de sustitución del átomo Cu con un grupo carboxilo, otro amino, un átomo de hidrógeno y un resto R, que es distintivo en los diferentes aminoácidos. En el caso más sencillo, en el aminoácido glicina, R=H. A diferencia de todos los demás, este aminoácido no es activo ópticamente, ya que Ca no es sustituido asimétricamente. Los otros 19 aminoácidos presentan actividad óptica y pertenecen a la serie L. La pertenencia a la serie L es el resultado de la disposición de las fórmulas estructurales realizadas por E m i l Fischer (proyección de Fischer): se escribe el átomo C con el nivel de oxidación más alto, aquí el grupo carboxilo, hacia arriba y se dispone verticalmente la cadena C, más larga; así, el compuesto citado pertenece a la serie L cuando el sustituyeme característico - a q u í el grupo amino ( - N H , ) - aparece a la izquierda (lat. laevis: izquierda). Si el sustituyeme se encuentra a la derecha, tenemos la forma R (lat. dexter: derecha). C a tiene una configuración S según la nomenclatura CahnIngold-Prelog (excepto en la cisteína: R y en la glicina, v. antes). La configuración S o R de un átomo C sustituido asimétricamente queda establecida para los cuatro ligandos diferentes según la regla de la prioridad y es un sistema de clasificación utilizado en general y totalmente independiente de la nomenclatura L o R (v. manuales de química). En las proteínas, los aminoácidos están unidos linealmente mediante enlaces peptídicos entre el grupo carboxilo de uno y el grupo amino del siguiente aminoácido. La formación de un enlace peptídico corresponde a la formación de una amida ácida y puede interpretarse formalmente (!) como una reacción de condensación con desprendimiento de agua (fig. 1-12). De hecho, la síntesis de polipéptidos (v. 7.3.1.2), tal como acontece sobre los ribosomas de las células, es mucho más complicada. Sin embargo, los enlaces peptídicos pueden disolverse hidrolíticamente. La digestión de las proteínas equivale a una descomposición hidrolítica. Los átomos que intervienen en los enlaces peptídicos y los átomos Cu están unidos formando una espina dorsal flexible y de estructura monótona. En todas las proteínas, las diversas estructuras y propiedades de las proteínas están determinadas por la sucesión de las cadenas laterales de aminoácidos (R) y las consecuencias estructurales que de ello derivan. Como se indica en la fig. 1-11, estas cadenas laterales se distinguen por el tamaño, la polaridad y también, en los aminoácidos básicos y ácidos, por la presencia de grupos disociables. Dentro del campo del pH fisiológico, que, según el compartimento, puede oscilar entre 4 (zona de la pared celular, vacúolos) y de 7 (citoplasma) a 8,5 (estroma de los cloroplastos expuestos a la luz), las proteínas presentan en todos los casos cargas eléctricas. Este pH en el cual no se da una carga neta en la proteína (es decir, las cargas negativas y positivas se compensan) es el llamado punto isoeléctrico de dicha proteína. En el punto isoeléctrico, las proteínas precipitan con especial facilidad, ya que sólo tienen envolturas de hidratación muy débiles (v. 1.1).

25

1.3 Proteínas

Estructura general de un aminoácido

Aminoácidos con cadenas laterales alifáticas I

+

+ I

HjN-C-H

H3N-C-H

H4N»-é5iH

H

coo U C-H I R

H5N

S

coo"

COO

COO

H

3

L-alanina Ala/A

COO

COO"

I

+

I

+

HjN-C-H

*

H3N-C-H

CH 2

COO

I

H3N-C-H

I

HC-OH

I

CH 3

OH

H

•

3

I

+

HjN-C-H CH

CH^CHj

CH /• \ H3C CHJ

L-v aliña Val/V

CH3

L-leucina Leu/L

L-isoleucina Me/I

L-prolina Pro/P

Aminoácidos con cadenas laterales aromáticas OO"

COO

I

N - C - H

H

I

cn2

CH,

Aminoácidos con cadenas laterales alifáticas provistas de O o S

COO

HjN-C-H

CH H¡C

glicina Gly/G

+

N - C - H

CH3

COO

H

3

N - C - H

j*

SH

s I

CH3

L-serina Ser/S

L-treonina Thr/T

L-cisteina Cys/C

L-metionina Met/M

Aminoácidos básicos *

COO"

COO

I

+ I

cn2

cn2

H2

CH2

í

f *

*

I

H2C-NH,

COO

I

H3N-C-H

"h

X '

NH2

COO"

\ J ¡

L-arginina Arg/R

+

I

HjN-C-H

r F ¡ Mi

CH2 COO"

H

L-lisina Lys/K

I

L-histidina His/H

ácido L-asparagínico Asp/D

L-tirosina Tyr/Y

ácido L-glutamínico Glu/E

L-triptófano Trp/W

Aminoácidos con grupos amida

COO"

COO +

HjN-C-H

NH2

L-fenilalanina Phe/F

Aminoácidos ácidos •

H3N-C-H

H3N-C-H

OH

COO" +

COO"

I

HjN-C-H

H3N-C-H

& -r*

¿H2 O^

C

"NH

2

"NH

L-asparagina Asn/N

L-glutamina Gln/Q

Fig. 1-11: Los 20 aminoácidos proteinógenos. La disposición estérica de los sustituyentes en el átomo C u es igual en los aminoácidos proteinógenos (recuadro); exceptuando la glicina, que no es sustituida asimétricamente, pertenecen, por la localización del grupo amino, a la serie L. Para que resulte más sencillo, se utiliza a menudo, junto al nombre trivial de los aminoácidos, un código trilítero y, para indicar la secuencia de aminoácidos de los polipétidos, un código monolítero.

1.3.2 Formación de las proteínas R H,N

H

B

I.,\\H +>XX"JBH + H]-Ñ

a c

'

H - r .R

0

H

I

N,

tr II

O

H?0

La sucesión de aminoácidos en una proteína constituye su estructura p r i m a r i a . La secuencia de aminoácidos se

1 R

L*H H3N

extremo amino

a

H

O

I N ^ C . O' H^i ó R extremo carboxilo

*C I O"

1.3.2.1 Estructura primaria

lee a partir del aminoácido que presenta un grupo N H , li-

H

bre en el átomo C a (el extremo amino, N - t e r m i n a l ) y

k

acaba con un aminoácido que tiene un grupo carboxilo li-

Fig. 1-12: El enlace peptídico. A La formación del enlace peptidico puede formularse como una reacción de condensación con desprendimiento de agua. Los enlaces peptídicos y los átomos C a forman una «espina dorsal», a partir de la cual las cadenas laterales de aminoácidos (R) se hallan hacia fuera. El enlace peptidico, debido a su característica de doble enlace parcial (B), es rígido y plano, mientras que los enlaces contiguos a los átomos C a giran libremente.

bre (extremo carboxilo, C - t e r m i n a l ) . L a dirección de la

lectura se corresponde con la de la síntesis. El número de posibles secuencias de aminoácidos es inimaginablemente grande. Como en cada posición n de una cadena de aminoácidos puede aparecer cualquiera de los 20 aminoácidos, la cantidad de secuencias posibles es de 20". Incluso en una proteína pequeña con sólo 100 aminoácidos hay 20"" = 1,26 • 10"° secuencias posibles. En la naturaleza existen aproximadamente 10 " - 1020 proteínas diferentes; una planta forma aprox. 20 000-60 000 proteínas diferentes. Pongamos un ejemplo: la cantidad de mo-

26

1 Bases moleculares: los e l e m e n t o s estructurales de las células

léculas de agua existente en los mares del mundo es de sólo 4 • 10"1 moléculas. La secuencia de aminoácidos es característica en cada proteína, pero no basta con ella sola para llegar a comprender sus funciones. Por lo demás, se pueden identificar proteínas emparentadas a partir de las semejan/as de secuencia y pueden establecerse incluso las relaciones de parentesco entre los organismos al comparar las secuencias de sus numerosas proteínas (o de sus genes) (sistemática molecular, v. 11.1.3.1). Pongamos otro ejemplo: el citocromo c es el transportador esencial de electrones en los procariotas y en los mitocondrios de todos los eucariotas. Se trata de una proteína con unos 110 aminoácidos y un grupo hemo unido covalentemente. Su secuencia de aminoácidos (fig. 1-13) se conoce en más de 100 organismos. A l comparar su secuencia se ve que en determinadas posiciones, incluso en organismos lejanamente emparentados, siempre se hallan los mismos aminoácidos, en otras posiciones siempre se encuentran aminoácidos semejantes, mientras que en otras posiciones pueden aparecer aminoácidos muy diferentes. Los aminoácidos muy conservadores tienen a menudo una importancia esencial para la estructura y/o la función de una proteína. La cantidad de aminoácidos idénticos o semejantes que aparecen en las mismas posiciones se calcula al comparar la secuencia en tantos por ciento. Si las semejanzas en las secuencias están claramente (!) por encima de la cantidad de concordancias fortuitas (aprox. 5 %; además, en las proteínas no homologas hay también secuencias parciales muy cortas con correspondencias totales extremadamente improbables), se considera que las secuencias comparadas son homologas, es decir, muestran un parentesco filético. Todas las proteínas

Homjsa Dro_me

Sac_ce Neu_cr Cuc_ma Pha_au Tri_ae Gin_bi Chl_re Rho_ru

GDVEKGKKIFIMKÍ

secuenciadas hasta ahora pueden distribuirse en menos de 150 familias de secuencias no homologables. Cada familia de secuencias comprende también muchas proteínas que no tienen la misma función. La evolución de las proteínas (y, en consecuencia, la de los genes) es evidente que procede de protosecuencias sorprendentemente escasas. La mayoría de las proteínas tienen enlre 100 y 800 aminoácidos, aunque pueden existir cadenas de polipéptidos mayores y menores. Si tienen menos de 30 aminoácidos, se habla de oligopéptidos o simplemente de péptidos. A partir de la masa molecular de una proteína puede calcularse aproximadamente la cantidad de aminoácidos que la componen, y viceversa. La masa molecular media de un resto de aminoácido de la cadena polipeptídica es de 111 Da. Los polipéptidos con 100-800 aminoácidos poseen, por tanto, masas moleculares de aprox. 11-88 kDa. Son raras las cadenas de polipéptidos con más de 100 kDa (> 900 aminoácidos). U n ejemplo importante es la ATPasa protónica vegetal, una de las proteínas esenciales del plasmalema para proporcionar energía a la membrana; dicha proteína, al producirse la hidrólisis de ATP, «bombea» iones de hidrógeno hacia el exterior de la célula (figs. 6-4, 6-5). Este enzima está compuesto por ana cadena polipeptídica de aprox. 950 aminoácidos (masa molecular: aprox. 105 kDa).

1.3.2.2 Estructura espacial de las proteínas La estructura espacial de las moléculas proteínicas viene determinada por el curso de la cadena polipeptídica y, en última instancia, por la secuencia primaria. No obstante no se comprenden del todo las reglas según las cuales las cadenas polipeptídicas se pliegan formando configuraciones de orden superior. En una cadena polipeptídica, zonas limitadas de aprox. 5-20 aminoácidos forman estructuras secundarias locales, que se estabilizan a tra-

SQCHTVEKGGK8KTGPNLHGEFGRKTGQAPGYS

T A A N - -

GVPAGDVEKGKK|FVQRGAQCHTVEAGGKH -'.VGPNLHGEIGRKTGQAAGFA

T D A N - -

— T E F K A G S A K K G A T ^ F K T R

LQCHTVEKGGPÉKVGPNLHGELFGRHSGQAEGYS

T D A N - -

GFSAGDSKKGAN£FKTHCAQCHTLEEGGGÍTKIGPALHGLFGRKTGSVDGYA¡YTDAN-ASFDEAPPGNSKAGEKBFKTBCAQCHTVDKG AGJÉKQGPNLNGGFGRQSGTTPGYS

S A A N - -

ASFDEAPPGNSKSGEKIFKTKCAQCHTVDKGAGSKQGPNLNGLFGRQSGTTAGYSVSTAN-ASFSEAPPGNPDAGAKIFKTKÍ

AQCHTVDAGAGHKQGPNLHGLFGRQSGTTAGYS . S A A N - -

ATFSEAPPGDPKAGEKÍFKTKCAZCHTVZKGAGÍKQGPNLHGLFGRQSGTTAGYS

S T G N - -

STFAEAPAGDLARGEKBFKTKC AQCHVAEKGGGIÉÍ'QGPNLGGEFGRVSGTAAGFA VSKAN — EGDAAAGEKWSK-KCLACHTFDQGGAMKVGPNLFGVFENT&AHKDDYAYSESYTE

Hom_sa

-KNKGIIWGEDTEiMEV'lLENPKKYIB

G

TKMIFVGSK-KKEERADt

Dro_me 5ac_ce Neu_cr Cuc_ma Pha_au Tri_ae Gin_bi Chl_re Rho_ru

-KAKGÍTWNEDTIIFEYLENPKKYIP

G

TKMIFAGLKKPNERGDLI AYIJKSATK--

-IKKNwLWDENNMSEYÍiTNPKKYIP

G

TKMAFGGIKKEKDRNDÍ I I Y I J K K A C E - -

- K Q K G Í T W D E N T L F E Y I E N P K K Y I P

G

TKMAFGGLKKDKDRNDLF ¡ Í F M K E A T A - -

-KNRAVIWEEKÍTLYDYlLNPKKYIg

G

TKMVFPGjÉKKPQDRADll Á Y I Í K E A T A - -

- K N M A V I W E E K T L Y D Y I L N P K K Y I P

G

TKMVFPGÍKKPQDRADII AYIJKESTA--

-KNKAVEWEENTLYDYILNPKKYTP

G

TKMVFPGIKKPQDRADÍI AYIJKKATSS-

-KNKAVNWGZZTIjYEYLLNPKKYlP

G

-KEAAWTA'GESTLYEYÍ,LNPKKYMP

G

TKMVFPG§KKPZZRAD¿J SYÜKQATSQE NKMVFAGgKKPEERADLI AYDKQATA--

MKAKGÍITWTEANLJAA': VKDPKAFTFJLEKSGDPKAKSÍ'MTFK-LTKDDEIENV

AYL K A T N E -

AYIJKTLK

Fig. 1-13: Comparación de secuencias en el citocromo c. Se han elegido diez secuencias de aminoácidos (código monolitero) de diferentes organismos y se han dispuesto de tal manera que las posiciones correspondientes entre sí se hallan en fragmentos verticales superpuestos. En rojo aparecen las coincidencias en todo el sistema, y, en gris, las posiciones de restos de aminoácidos semejantes (p. ej., I/L/V: isoleucina/leucina/valina). Están representadas las secuencias del c i t o c r o m o C del h o m b r e (Homo sapiens, Hom_sa), la mosca del v i n a g r e (Drosophila melanogaster, Dro_me), el ascomiceto Saccharomyces cerevisiae (5ac_ce> y Neurospora crassa (Neu_cr), la calabaza (Cucúrbita maxima, Cuc_ma) y la judía (Phaseolus aureus, Pha_au), ambas dicotiledóneas, el t r i g o (Triticum aestivum, Tri_ae), el g i n k g o (Ginkgo biloba, Gin_bi) y el alga verde Chlamydomonas reinhardii (Ch¡_re), así

como el bacterio Rhodospirillum rubrum (Rho_ru) como representante de los procariotas. - Composición de S. Rensing.

1.3 Proteínas

vés de puentes de hidrógeno entre los grupos C = 0 y los NH de los enlaces peptídicos de la secuencia primaria de aminoácidos alejados. Debido a su carácter de doble enlace parcial, el enlace peptidico mismo es planar y rígido, pero los enlaces de los átomos Ca contiguos giran libremente (fig. I -12). Por eso, las cadenas de enlaces peptídicos y átomos C alternos pueden adoptar varias conformaciones estéricas. Los elementos estructurales más frecuentes son la hélice a y la hoja plegada (i (ing.:

fi-sheet); hay también vueltas (3 (ing.: $-turns) así como aglomeraciones casuales (ing.: random coils). Generalmente las aglomeraciones casuales unen entre sí hélices a y/u hojas plegadas p. En la hélice a hay puentes de hidrógeno entre el grupo C = 0 de un aminoácido y el grupo N H del cuarto aminoácido siguiente de la secuencia (fig. 1-14). Así se forma una hélice dextrógira, que contiene 3,6 aminoácidos por vuelta completa. Los restos de los aminoácidos que no han intervenido en la formación de la «espina dorsal» de átomos de enlaces peptídicos y de C a se encuentran dispuestos hacia fuera en la hélice. Con frecuencia, en las estructuras secundarias en hélice a se encuentran los aminoácidos alanina, ácido glutamínico, leucina y metionina, en más raras ocasiones están la asparagina, la tirosina y la glicina y, sobre todo, la prolina. En una hoja plegada (3 se forman puentes de hidrógeno entre las funciones C = 0 o N H de los enlaces peptídicos de diferentes segmentos de una cadena polipeptídica; son las llamadas hebras (3 (ing.: P-strands). Las hebras P pueden disponerse de manera paralela o antiparalela, es decir, las hebras p adyacen-

27

tes discurren paralelamente desde el extremo B hasta el C o una discurre desde el extremo N al C y la otra, que discurre frente a ella, lo hace antiparalelamente, desde el extremo C al N (fig. 1-14). En la hebra p. los restos de los aminoácidos se alternan por encima o por debajo del plano de la hebra. Son frecuentes en las hebras P los aminoácidos valina, isoleucina y también los aminoácidos aromáticos; más raros son los aminoácidos ácidos y los básicos. Elementos contiguos de la estructura secundaria, en particular las hebras p. están a menudo unidos entre sí por asas o vueltas p de 4-8 aminoácidos que generalmente están estabilizados por puentes de hidrógeno. La cadena polipeptídica cambia bruscamente de dirección en una vuelta p y se habla también de vueltas en horquilla (ing.: hairpin turns). De ese modo, las vueltas p contribuyen a la formación de estructuras compactas de proteínas. En las vueltas P se encuentran con frecuencia los aminoácidos prolina y glicina y también asparagina y ácido asparagínico. El proceso de plegamiento de las proteínas acaba con la formación de la estructura terciaria. Se entiende con este término la estructura tridimensional y compacta, que incluye el conjunto de elementos estructurales secundarios de una cadena polipeptídica. Las pequeñas proteínas con hasta 200 aminoácidos se pliegan formando un dominio único y, en las grandes, con más de 200 aminoácidos, pueden formarse dos o más dominios, que se pliegan independientemente entre sí. A menudo, en el plegamiento de las proteínas intervienen otras proteínas auxiliares, que ya se han citado: las chaperonas y las chaperoninas

Fig. 1-14: Estructuras secundarias de los polipéptidos. A Hélice alfa. B Lámina p antiparalela y paralela: en una lámina p paralela, los elementos C = 0 o NH del enlace peptidico están siempre directamente enfrente unos de otros, mientras que, en una antiparalela, los grupos C = 0 están siempre enfrente de los grupos NH (y viceversa). Los puntos negros representan a los átomos C a y la R corresponde a las cadenas laterales de aminoácidos. Al representar la estructura terciaria (fig. 1-15), los elementos de la estructura secundaria se han dibujado esquemáticamente y se han suprimido los restos R. Las flechas indican en las láminas p la dirección desde el extremo amino al carboxilo y las hélices se representan en forma de cilindros o bandas helicoidales. - Según P. Karlson.

28

1 Bases moleculares: los e l e m e n t o s estructurales de las células

(v. 7.3.1.2, 7.3.1.2). La estabilización de la estructura terciaria a menudo tiene lugar cuando • • •

se forman puentes de hidrógeno suplementarios, se forman puentes de disulfuro, se producen interacciones apolares, especialmente en el interior de las proteínas, • más modificaciones complejas, como. p. ej., glueosilaciones, • isomerización de proenlaces peptídicos X , que, al contrario que los enlaces peptídicos normales, que siempre presentan isomería trans (fig. 1-12), pueden hallarse tanto con isomería cis como trans (X = cualquier aminoácido). Salvo la producción de puentes de hidrógeno y las interacciones apolares, estos procesos se desarrollan con catálisis enzimáticas. Mediante cristalografía por rayos X o espectroscopia de resonancia nuclear (espectroscopia N M R ) pudo entenderse la estructura espacial de las dimensiones atómicas de muchas proteínas, incluso de proteínas complejas (fig. 1.15). Destaca el hecho de que, con respecto a la estructura tridimensional terciaria, sólo existe una cantidad limitada de familias proteínicas. Se calcula que hay poco más de 1100. Dentro de una familia estructural pueden aparecer representantes cuyas secuencias de aminoácidos no son homólogas. Según la proporción de elementos estructurales secundarios se f o r m a n proteínas globulares o filamentosas. Las

primeras son características de los enzimas y las últimas se encuentran en muchas proteínas estructurales. Numerosas proteínas tienen grupos prostéticos no peptídicos (gr.: prosthetos: añadido). Según el tipo de grupo adicio-

nal, reciben el nombre de gluco- (glico-), lipo-, cromo-, fosfo- o metaloproteína. El ya citado citocromo c es una cromoproteína, lleva un grupo prostético hemo. Las estructuras tridimensionales de las proteínas aúnan estabilidad con dinámica. Así, los centros activos de los enzimas son, por regla general, muy pequeños en comparación con el tamaño total de la proteína. La mayor parte de la estructura terciaria sirve para facilitar la formación exacta y la estabilización del centro activo. Muchas proteínas presentan cambios de conformación funcionales, como. p. ej., los receptores o los enzimas después de la unión de sus ligandos. Se habla entonces de ajuste inducido (ing.: ¡nduced fit). Los cambios de conformación tienen lugar en las proteínas motoras durante un ciclo de reacciones (p. ej., miosina, dineína. kinesina, v. 2.2.2.2) o en los translocadores durante un ciclo de transporte (v. 6.1.5. 6.1.3). Modificaciones químicas reversibles de aminoácidos especiales, como, p. ej., fosforilaciones, influyen frecuentemente en la actividad proteínica mediante cambios de conformación. L o mismo es aplicable a la inclusión de electores alostéricos en los enzimas (v. 6.1.7). La estructura y la función subyacen en los múltiples procesos de regulación. Por su manera de actuar, las proteínas pueden considerarse realmente como las auténticas máquinas moleculares de la célula. La estructura y la función de la mayoría de las proteínas dependen de un ambiente inlracelular adecuado (p. ej., pH, potencia iónica del entorno). Debido a la frecuente presencia de restos de aminoácidos polares o cargados en la superficie, las proteínas solubles están muy hidratadas (v. 1.1). En cambio, los aminoácidos del interior de las proteínas están estabilizados por las acciones apolares recíprocas. Fuertes cambios del pH o el calentamiento provocan la desnaturalización de las proteínas. La estructura terciaria y, en ciertas circunstancias, también la secundaria pueden resultar dañadas. Por la interacción de diferentes proteínas, p. ej., a consecuencia de la privación de restos apolares con la desnaturalización, se forman agregados y finalmente las proteínas precipitan. Frecuentemente esta situación ya no puede anularse y se denomina desnaturalización irreversible.

1.3.2.3 Complejos proteínicos

Fig. 1-15: Estructura terciaria de la triosafosfato isomerasa del moho del pan (Saccharomyces cerevisiaé). Esquema de un monómero del enzima que, en forma activa, aparece como un dlmero. La representación tiene en cuenta sólo la conformación de la espina dorsal de la cadena de aminoácidos (v. fig. 1-14). La estructura se compone también de ocho hebras p paralelas (flechas rojas) en el centro de la proteína y 8 hélices a dispuestas en la periferia, que están unidas entre sí por medio de asas o vueltas. - Según L. Stryer.

Muchas proteínas pueden llevar a cabo su función sólo en asociaciones supramoleculares con proteínas iguales o con otras. Estos complejos proteínicos reciben el nombre de estructura cuaternaria, y las subunidades que la integran, el de protómeros (gr.: méros: parte). Si sólo la integra un tipo de subunidad, recibe el nombre de complejo proteínico homooligómero; en cambio, los complejos proteínicos heterooligómeros se componen de dos o más subunidades diferentes. Las estructuras cuaternarias no se mantienen mediante valencias principales, sino laterales (enlaces iónicos, puentes de hidrógeno, interacciones hidrófobas). En las proteínas estructurales, las estructuras cuaternarias pueden alcanzar notables dimensiones: los microtúbulos y los filamentos de actina tienen a menudo varios micrómetros de longitud, mientras que sus protómeros globulares miden sólo 4 nm de diámetro.

1.3 Proteínas

En la fig. 1-16 aparece el proteasoma como ejemplo de complejo proteínico. Los proteasomas están extendidos en todos los organismos y se ocupan de la descomposición de las proteínas reguladoras y erróneamente plegadas, por lo que actúan en el reciclado de las proteínas (ing.: protein turnover), es decir, la renovación constante de la dotación proteínica de la célula por descomposición y neosíntesis (v. 7.3.1). El proteasoma posee una estructura cuaternaria tubuliforme (fig. 1 -16 B). por lo que los centros activos de

29

las diferentes proteasas que participan en la formación del proteasoma se encuentran en el interior del túbulo. La consecuencia de esto es que sólo se disocian los polipéptidos que llegan al interior del proteasoma. Otros ejemplos de complejos proteínicos son las chaperoninas, entre las que se encuentra la chaperonina HspóO de los plastidios, formada por 14 protómeros idénticos (v. 7.3.1.4, fig. 7-18). El complejo multienzimático aparece cuando diversos enzimas se unen formando una estructura cuaternaria. Algunos de estos complejos, que pueden catalizar series completas de reacciones, presentan una masa de partículas extremadamente alta: p. ej., el complejo piruvato deshidrogenasa, compuesto por casi 100 protómeros tiene más de 7 • 106 Da (v. 6.10.3.1). A menudo hay proteínas catalíticamente activas unidas a proteínas reguladoras. En general, los protómeros de las estructuras cuaternarias pueden influirse mutuamente, p. ej., en el sentido de que la transición de un protómero desde la conformación inactiva a la activa favorece una transición equivalente en todos los demás protómeros (cooperatividad. v. 6.1.7). Los ácidos nucleicos suelen aparecer asociados con complejos proteínicos. Así, el D N A de los cromosomas del núcleo celular se encuentra mayoritariamente formando nucleosomas (fig. 2-21) con complejos histónicos octámeros, y los R N A ribosómicos se agregan con numerosas proteínas diferentes y forman los ribosomas (v. 2.2.4). Muchos virus son también partículas de ribonucleoproteínas (fig. 1-17).

Fig. 1-16: El proteasoma 20S como ejemplo de un complejo multienzimático. A Representación del complejo por microscopía electrónica de alta resolución (contraste negativo). B El análisis de numerosas muestras al microscopio electrónico proporciona una imagen del proteasoma en el que pueden reconocerse las subunidades. C Sección longitudinal esquemática a través del proteasoma 20S. El complejo de proteasa, multímero y tubuliforme, se compone de 4 anillos con 7 subunidades cada uno; en las subunidades p se indican en rojo los lugares activos que se hallan en el interior. Las estrechas aberturas de las cámaras de los túbulos ( < 2 nm de diámetro) permiten sólo la penetración de moléculas desplegadas. El reconocimiento de las proteínas marcadas por el enlace de ubiquitina y que están por degradarse lo realizan unas proteínas complementarias situadas en los extremos derecho o izquierdo del complejo 20S (no representado aquí), por lo que surge en conjunto un complejo 26S (valor S, cuadro 2-1). - A, B originales de H. Zühl, C según H. Zühl, con su amable permiso.

Fig. 1-17: Partícula vírica del virus amarillo de la remolacha (TYMV = turnip yellow mosaic virus) en contraste negativo. La cápside - l a envoltura vírica compuesta normalmente por 32 capsómeros- rodea el centro, que contiene el DNA. Cada capsómero consta a su vez de 5 o 6 moléculas proteínicas globulares como los protómeros de la estructura cuaternaria (escala: 0,1 pm). - Fotografía EM: P. Klengler, Siemens AG.

30

1 Bases moleculares: los e l e m e n t o s estructurales de las células

1.4 Polisacáridos

1.4.1 Monosacáridos: los sillares de los polisacáridos

Junto a los ácidos nucleicos y las proteínas, los polisacáridos forman el tercer gran grupo de polímeros fundamen-

Los monosacáridos son polihidroxicarbonilos, es decir, poseen, además de varios grupos hidroxilo, una función carbonilo, bien un grupo aldehido (aldosas), bien una función ceto (cetosas). Según el número de átomos de carbono (n), se distingue entre triosas (n = 3, p. ej., glicerinaldehído), tetrosas (n = 4, p. ej., eritrosa), pentosas (n = 5, p. ej., ribosa, ribulosa, xilulosa), hexosas (n = 6, p. ej., glucosa, fructosa, galactosa) o heptosas (n = 7, p. ej., sedoheptulosa) (fig. 1-18). La asignación de un azúcar a la serie D o L se produce según la disposición del grupo hidroxilo en el átomo C sustituido asimétricamente con el número más alto (v. proyección de Fischer, 1.3.1). En las plantas predominan los monosacáridos de

tales. Los polisacáridos (glucanos, glicanos) se originan

al unirse los monosacáridos (precisamente las hexosas y/o pentosas) y presentan macromoléculas ramificadas o sin ramificar. Los polisacáridos formados por sólo un tipo de sillares monoméricos son los llamados homoglucanos, y los formados por dos o más clases de sillares reciben el nombre de heteroglucanos. Los polisacáridos estructu-

rales son extracelulares y participan en la formación de la pared celular vegetal. Los polisacáridos de reserva son tanto extracelulares como intracelulares y actúan como depósitos de sustancias y de energía.

H

H2COH

H ^ o 2l

H

- r

D-eritrosa, una aldotetrosa

'

H2COH

I

H - C - O H IÍ . H - C - O H

H - C - O H

R, aldehido

H - C - O H

H2COH

H2COH

f

I

I

D-xilulosa, una cetopentosa

H+

H O - C - H

I

I

'-O-R2

I

H O - C - H

H - C - O H

H

alcohol

H - C - O H

I

H O - C - H

H2COH

B H*

c=o

I

o H

°

H2COH

¿=o

H - C - O H

^

I

D-fructosa. una cetohexosa

D-glucosa, una aldohexosa

O-R

2

H - C - O H

Rj semiacetal

H HOH2C O TÍH

CH2OH

OH

HOH2C

o A

'CH2OH H'

OH

a-D-fructofuranosa (a-D-Fruf)

OH

D-fructosa

p-D-fructofuranosa (p-D-Fruf)

(urano

iranosa Glcp)

pirano

CH2OH

H

a-D-qlucopiranosa (a-D-Glcp)

E

D-glucosa

CH2OH

CH2OH

COO"

OH]——o OH

w

OH

p-D-manosa (Man)

OHJ

OH

O OH

OH

p-D-galactosa (Gal)

CH2OH

CH2O-SO3"

ácido p-D-galacturónico (GalUA)

O H 1 _

o

O OH

OHl f /? HC^HN-CV

HN-C CH3

N-acetil- p-D-glucosamina (GIcNAc)

H3C

X

COO"

CH3

ácido N-acetil- p-D-muraminico (MNAc)

OH

OH

p-D-galactosa-6-sulfato

CH2OH

J — — O OH

0

p-D-glucopiranosa (forma en butaca)

Fig. 1-18: Fórmula estructural y formación de los hemiacetales intramoleculares de los monosacáridos. A Fórmula proyectada de Fischer de aldosas y cetosas seleccionadas con n = 4 (tetrosa), n = 5 (pentosa) y n = 6 (hexosa) átomos de carbono. La situación del grupo OH en el átomo C «inferior» asimétricamente sustituido determina la asignación a la serie D o a la L. Todos los aminoácidos representados pertenecen a la serie D. B Los aldehidos reaccionan con los grupos carboxilo y se forman hemiacetales. Este proceso es una catálisis ácida y, como se muestra en el ejemplo de la D-fructosa (C) y la D-glucosa (D), puede producirse a nivel intramolecular en los monosacáridos, aunque raramente en las hexosas y aldopentosas. Surgen además las formas piranosa y furanosa de los azúcares, cuyos nombres derivan de pirano y furano. En una solución acuosa y en equilibrio entre sí, sobre la forma de cadena abierta se originan dos formas isómeras, que se distinguen por la posición del grupo hidroxilo del hemiacetal. A estos isómeros se les llama anómeros, y se distingue entre a-anómeros y (J-anómeros. E Monosacáridos de la serie piranosa, que con frecuencia aparecen como monómeros en los polisacáridos, con las abreviaturas habituales y ios sustituyentes característicos en color. El ácido galacturónico se halla, p. ej., en las pectinas; la Nacetil-p-D-glucosamina, en la quitina, y el ácido N-acetil-p-D-muramínico, en los peptidoglucanos de los bacterios. Las fórmulas proyectadas de Haworth en C, D y E son claras, pero no se reproduce la conformación real de las moléculas. Así aparece principalmente la forma en butaca de la P-D-furanosa (F).

1.4 Polisacáridos

la serie D. Los azúcares L se encuentran a veces entre los polisacáridos. De la función carbonilo dependen las reacciones características de los monosacáridos. En una reacción catalizada por ácidos, los grupos carbonilo pueden añadir grupos hidroxilo y se forman hemiacetales (semiacetales). Esta formación de hemiacetales transcurre en las pentosas y hexosas intramolecularmente y da lugar a las estructuras anulares tipo furanosa o piranosa. que aparecen en la representación de N. Haworth (proyección de Haworth) en la fig. I-18. Se ha elegido esta representación por su claridad, aunque no reproduce la conformación real del azúcar. Los anillos de piranosa suelen aparecer en forma de butaca ( f i g . 1-18 F). Los grupos hidroxilo, que en la fórmula de Haworth se hallan en el lado inferior del anillo, aparecen hacia la derecha en la fórmula proyectjva de Fischer. De acuerdo con las dos disposiciones posibles del grupo carboxilo en la formación del hemiacetal, se dan para cada forma de piranosa o de furanosa dos estructuras isómeras, que se distinguen por la disposición del grupo O H del hemiacetal y reciben el nombre de anónieros (anómero a o p). En disolución se encuentran en equilibrio entre sí a través de la forma de cadena abierta.

O-R2

O-R2 I H—C—(OH + H I - O - R 3

H-C-0-R3 R

Ri

H2O

hemiacetal + azúcar + azúcar +

31

nudeófilo agluco azúcar

i

acetal completo glucósido sacárido

Ejemplos de disacáridos del t i p o trehalosa: CH2OH HOH 2 C

OH

r OH

0

OH

trehalosa ( G l c p [ a 1 - a l Iglcp)

OH"

OH

HOH2C

sacarosa (Glcplorf - p2]fruf)

0

]

(;

RCH2OH

OH Ejemplos de disacáridos del tipo maltosa: CH2OH

CH2OH

OH extremo reductor maltosa (Glcp[a1 - 4]glcp) OH

1.4.2 La formación de los glucósidos Los hemiacetales pueden reaccionar con grupos hidroxilo alifáticos o aromáticos, aminas secundarias y grupos hidroxilos de ácidos como, p. ej., grupos carboxilo o ácido fosfórico, y dar acetales completos (holoacetales) con desprendimiento de agua (fig. I -19). El enlace que se origina se llama enlace glucosídico (glicosídico). A continuación se diferencian los enlaces O-glucosídicos de los N-glucosídicos. Si el otro miembro de la reacción no es un azúcar (aglico, agluco), el compuesto resultante será un glucósido (glicósido) y, si se trata de un azúcar, será un sacárido, para remarcar que el compuesto está formado exclusivamente por sillares de azúcar (monosacáridos). La reacción es reversible. Los enlaces glucosídicos se disocian hidrolíticamente en los ácidos. Los enzimas que producen la hidrólisis de los enlaces glucosídicos son las glucosidasas (glicosidasas).

Muchas sustancias vegetales naturales de bajo peso molecular (v. 6.16) se almacenan en forma de glucósidos en los vacúolos. Estos son más hidrosolubles que los aglucos. Los glucolípidos (glicolípidos) son O-glucósidos y c o m -

ponentes esenciales de las membranas (v. 1.5.2). En las plantas se encuentran unos galactolípidos especiales que son característicos de las membranas de los plastidios. Son glucoproteínas (glicoproteínas) muchas proteínas integradas de membrana y otras secretadas hacia el exterior por las células, pero también algunas que son intracelulares: en ellas hay tanto enlaces O-glucosídicos (en los aminoácidos serina, treonina y tirosina) como N-glucosídicos (en el aminoácido asparagina). Si dos monosacáridos reaccionan formando un disacárido, pueden participar los dos grupos hemiacetales o el hemiacetal de un azúcar puede reaccionar con un grupo hidroxi-

CH2OH

CH2OH

celobiosa (Glcp|p'1-4]glcp)

extremo reduclor

Fig. 1 - 1 9 : Formación de acetales completos. Los enlaces glucosídicos se originan en la reacción de los grupos de hemiacetales de un azúcar con los grupos nudeófilos de un segundo participante de la reacción, el cual puede ser un aglico o incluso un azúcar. Éste puede intervenir en la reacción con su función hemiacetal o también con uno de los restantes grupos hidroxilo. En el primer caso se forman disacáridos del tipo trehalosa y, en el segundo, del tipo maltosa. La estructura recibe una denominación inequívoca con las abreviaturas de los monosacáridos y el tipo de enlace glucosídico. Como en los sacáridos del tipo maltosa y en los monosacáridos en disolución las formas a-anómeras y p-anómeras en el extremo reductor, permanecen en equilibrio a través de la estructura de cadena abierta, se ha dejado sin determinar la posición del grupo OH.

lo alifático del otro azúcar. En el primer caso se forman disacáridos del tipo trehalosa, sin función hemiacetal libre, y, en el segundo caso, serán del tipo maltosa, que tienen todavía una función hemiacetal (fig. 1-19). Los hemiacetales son reductores suaves: en una solución alcalina de tartrato reducen C u " a Cu*, que aparece en forma de C U , 0 (prueba de Fehling). La función hemiacetal libre de un sacárido se denominará de acuerdo con su extremo reductor. Los azúcares del tipo trehalosa, como la misma trehalosa o la sacarosa, carecen de extremo reductor. Según el número de monosacáridos unidos se originan los di-, tri-. tetra-, etc. -sacáridos (n = 2, 3, 4...), que hasta n < 30 reciben el nombre de oligosacáridos y, a partir de

32

1 Bases moleculares: los e l e m e n t o s estructurales d e las células

n = 30, el de polisacáridos. Como al unirse los azúcares se pueden formar numerosos isómeros, se ha de indicar con exactitud el tipo de enlace: por eso se señalan los átomos compartidos por la pareja que reacciona y la nanmería, así como la forma del anillo (furanosa. piranosa), ya que algunos azúcares (p. ej., la ribosa) existen en las formas piranosa y furanosa. En las figs. 1-18 y 1-19 se dan ejemplos de la nomenclatura de los sacáridos.

va) y, por consiguiente, como depósito de carbono reducido. La localización de los polisacáridos de reserva es sobre todo intracelular; sin embargo, se encuentran a veces hidratos de carbono de reserva en frutos y semillas en forma de mucílagos. Los polisacáridos se distinguen según la forma del monómero que tienen. Los glucanos se componen de glucosa exclusivamente (homoglucanos) o predominantemente (heteroglucanos), los fructanos. de fructosa, los galactanos. de galactosa, etc. Si dos monosacáridos se encuentran en proporciones aproximadamente comparables, este hecho se reflejará en su denominación. Así, p. ej., los glucomananos contienen proporciones considerables de glucosa y mañosa; los arabinogalactanos tienen arabinosa y galactosa como componentes principales. Una visión general de los diversos polisacáridos se da en la tabla 1 -3, y en la fig. 1-20 aparecen las estructuras más importantes. Además de los polisacáridos ramificados, son importantes también los no ramificados, como, p. ej., la amilopectina y el glucógeno.

1.4.3 Polisacáridos de reserva y polisacáridos estructurales En las plantas, los polisacáridos (v. 6.17.1) constituyen la sustancia esquelética o estructural (polisacáridos es-

tructurales) y, por lo tanto, su localización es extracelular, o sirven de sustancia de reserva (polisacáridos de reser-

CH2OH

CH2OH

CH2OH

)

CH2OH

amilosa

o"

o& h ^ — r

CH2OH

OH

n

O

reductor

V ^ O H OH

CH2OH

J——o

O O"

OH

CH2OH

/ O H

extremo

O

extremo reductor

OH

m CH2OH

CH2OH

CH2OH J——0

amilopectina/glucógeno (sección)

CH2OH

CH2OH

— o

inulina

o celulosa

OH HOH2C

.O-

OH

OH O

extremo reductor

o

OH

p COO"

CH2 OH

o

HOH2C

/ galacturonano

/ O H

n

COO"

CH2

HOH2C

O.

O

\

OH

a

OH

n

p

HOH2C

O

°

P

fleína

H2C

p

CH2OH

CH2OH OH

CH2OH

V ^ O H

p OH

OH

Q ¿

extremo reductor

OH

H2C

p

CH2OH OH

CH2OH

n

OH

Fig. 1 - 2 0 : Ejemplos de polisacáridos (para las funciones, v. tabla 1-3). Las moléculas tienen tamaños diferentes. Así, en la amilosa n asciende a aprox. 200-1000; en la amilopectina y la celulosa, a 2000-10 000; en el galacturonano, hasta 200 y sólo 30-40 en la inulina o la fleína. La cifra m de los monómeros existentes entre dos ramificaciones de amilopectina es de aprox. 23-25. El glucógeno se forma rápidamente, pero su m aquí alcanza aprox. 12-14, pues el glucógeno está más ramificado que la amilopectina.

1.5 Lípidos

33

Tabla 1-3: Polisacáridos estructurales y de reserva que se encuentran con más frecuencia. Polisacárido

Monosacáridos constituyentes

Enlace(s) glucosídico(s)

Funciones

amilosa amilopectina

oc-D-glucosa a-D-glucosa

a1->4 a1-»4 + a1-»6

glucógeno

a-D-glucosa

a1-*4 + a1-»6

inulina

P2—>1

celulosa galacturonano

(3-D-fructosa + 1 mol de a-D-glucosa P-D-fructosa + 1 mol de a-D-glucosa P-D-glucosa ácido a-D-galacturónico

componente del almidón (10-30 %); sustancia de reserva componente del almidón (70-90 %); sustancia de reserva; grado de ramificación: aprox. 1:25 sustancia de reserva en bacterios y hongos; grado de ramificación: aprox. 1:14 . ¡ f. i - fructano, sustancia de reserva, p. ej., en las asteráceas

a1->2G p2—>6 a1-»28 p1 —>4 al-»4

xiloglucano

p-D-glucosa

p 1 —>4

quitina calosa

+ a-D-xilosa N-acetil-p-D-glucosamina p-D-glucosa

a1-»6 31 —»4 i1—>3

p-D-galactosa 3,6-anhidro-L-galactosa N-acetil-p-D-glucosamina + ácido N-acetil-p-D-muramínico

a l - » 3 + B1-»4

fleína

agarosa muropolisacárido

P1 —»4

1.5 Lípidos Aunque los lípidos no son macromoléculas, se estudian aquí debido a la especial importancia que tienen en la estructura de la membrana celular y de la célula. En ésta, además de los lípidos estructurales, están los lípidos de

reserva. En las semillas oleaginosas (p. ej., del girasol y del lino) constituyen una forma fundamental de reserva de carbono orgánico (biosíntesis lipídica, v. 6.11; metabolismo de los lípidos, v. 6.12).

1.5.1 Lípidos de reserva Entre los lípidos de reserva, que sirven para almacenar energía y carbono en el metabolismo, sobresalen las triacilglicerinas (= triglicéridos, fig. 1-21), que son apolares y, por lo tanto, no hidrosolubles. Si son sólidos a temperatura ambiente se les llama grasas, y aceites si son líquidos. Una triacilglicerina se compone de una molécula de glicerina, cuyos tres grupos hidroxilo están esterificados con ácidos grasos. Éstos pueden ser iguales o, generalmente, distintos. Con frecuencia, en los lípidos de reserva se hallan los ácidos grasos saturados palmítico y esteárico, así como los insaturados oleico, linoleico y linolénico. Los aceites contienen una elevada proporción de ácidos grasos insaturados. Los ácidos grasos saturados contienen carbonos alcánicos, y los insaturados carbonos alquénicos, por lo que los últimos contienen (uno o más) enlaces C=C (fig. 1-21) (biosíntesis de los ácidos grasos, v. 6.11.1). Los lípidos de reserva se depositan en forma de

fructano, sustancia de reserva, p. ej., en las poáceas sustancia esquelética de las paredes de la célula vegetal sustancia esquelética de las paredes de la célula vegetal, componente de la pectina componente de la hemicelulosa, sustancia esquelética de las paredes de la célula vegetal; p i - > 4 glucano con cadenas laterales de xilosa en el enlace a l - > 6 sustancia esquelética de las paredes de muchos hongos y algunas algas impermeabilización; cierre de los poros de los tubos cribosos, plasmodesmos, tubos polínicos; se acumula en los lugares donde penetran las hifas de los hongos o en caso de heridas sustancia esquelética de las paredes celulares de las algas rojas sustancia esquelética de las paredes celulares de los bacterios; sucesión alternante de N-acetilglucosamina y ácido N-acetilmuramínico

corpúsculos de grasa (oleosomas. fig. 6-101) en el citoplasma de las células que acumulan grasas o como plastoglóbulos (gotas de grasa) en los plastidios. Los oleosomas tienen un diámetro de 0,5-2 p m y derivan del retículo endoplasmático liso (REs, v. 6.12, fig. 6-101), donde tiene lugar la biosíntesis de las triacilglicerinas. Constan de una gota de grasa envuelta por una membrana lipídica procedente del REs. En esta membrana hay unas proteínas características integradas, las oleosinas, que actúan en la movilización de los lípidos de reserva (v. 6.11.3, 6.12). Los lípidos de reserva son hidrófobos. Las moléculas hidrófobas pueden eliminarse de las fases acuosas; con su incapacidad para formar puentes de hidrógeno trastornan la «estructura» del agua. Esto condiciona la inmiscibilidad de los disolventes orgánicos apolares (p. ej.. benzol, gasolina, éter de petróleo) con el agua. La condición estable y pobre en energía de una mezcla de fluidos hidrófilos e hidrófobos se alcanza cuando la superficie de contacto entre la fase hidrófila (polar) y la hidrófoba (apolar) llega a ser mínima. En esto se basa, p. ej., la deposición de lípidos de reserva en forma de oleosomas esféricos dentro de la célula. La agregación de sustancias hidrófobas a un medio hidrófilo recibe el nombre de efecto hidrófobo (hidrofóbico): en un medio acuoso, las moléculas hidrófobas se comprimen en un espacio estrecho, como si se atrajeran recíprocamente. Sin embargo, en realidad, la atracción intermolecular es precisamente muy baja en los compuestos apolares, pero es lo bastante fuerte para permitir también que compuestos apolares tengan un estado de agregación fluido y a veces incluso sólido. Las fuerzas intermoleculares en un principio postuladas por J. van der Waals y aclaradas en 1930 por F. London (se habla de fuerzas de London-Van der Waals) se basan en dipolos eléctricos débiles, que aparecen a consecuencia de una distribución de-

34

1 Bases moleculares: los elementos estructurales de las células

Fig. 1-21: Estructura de los lípidos de reserva y de membrana. Los lípidos de reserva son triacilglicerinas apolares (hidrófobas). Los lípidos de membrana son moléculas anfífilas, cuyos grupos de cabeza, representados en color, son polares (hidrófilos) (v. en tabla 1-4 el porcentaje de los componentes que constituyen las diferentes membranas).

Lípidos de reserva

H2C-O-C o

,

\

M

A

T

W

ácido oleico

W

II

HC-O-C H,C-0-C

=

I\ / V V V \

A

A

A

=

^ / A

r

V

=

\

M

ácido a-linolénico

V

ácido linoleico

triacilglicerina (triglicérido)

Lípidos de membrana (glucolípidos)

o H ! C

" ° " ^ \ A A A /

=

V

=

V

=

V

II HC-O-C CH2OH OHÍ——O O - C H 2

wvnnrv monogalactosildíglicérido (MGDG)

OH

CH2OH O H Í _ Q

O H

O-R OH

L,. i

OHJ

2

digalactosildiglicérido(DGDG) O O-R

< O H >

sulfoquinovosildiglicérido (sulfolipido, SL)

OH

Lípidos de membrana: fosfolípidos o

n

H2C-O-C

o II HC-O-C CH, O U II CH 3 -N - C H 2 - C H 2 - O - P - O - C H 2

I O"

CH

\ A A A A A A A \ A A / V

=

V

=

ácido palmítico V

=

V

fosfatidilcolina (PC, lecitina)

O H 3 N —CH2-CH2-O—P—O—R

fosfatidiletanolamina (PE)

O" H

I

a

NHi

O"

OOC—C—CH¿-0—P—O—R

fosfatidilserina (PS)

sigual a corto plazo y estocástica de electrones de enlace. La sem¡membrana, provista de proteínas, de los oleosomas impide que las gotitas de triglicéridos se depositen (confluencia) en la célula formando una gota única gracias al efecto hidrofóbico, pues una gran superficie favorece la movilización enzimática de las reservas grasas (v. 6.12). También una capa de proteína sirve de obstáculo para los plastoglóbulos en la confluencia.

Las fuerzas de los enlaces químicos pueden caracterizarse por la cantidad de energía que debe emplearse para disolverlos (energía de enlace): en los enlaces covalentes, más de 100 kJ mol (p. ej.. en el caso de los enlaces triples de las moléculas de N „ que son muy estables, 946 kJ m o l 1 ) , en los enlaces de puentes de hidrógeno. entre 12 y 25 kJ mol"', y en el caso de las fuerzas de LondonVan der Waals. 4-8 kJ mol '. apenas por encima de la energía térmica del campo fisiológico de temperatura (2.5 kJ mol ).

1.5 Lípidos

35

tos apolares no mantienen ningún contacto con el medio acuoso. Cuando la disposición es muy densa, se forman espontáneamente capas (láminas o películas) monomoleculares (monocapa, del ing. monolayers; layers: capas). En cambio, en el interior de una fase acuosa se forman capas bimoleculares de lípidos (bicapas, ing.: hilayers) al depositarse dos capas monomoleculares. En estas bicapas lipídicas las «cabezas», hidrófilas, de los lípidos de membrana anfipolares se hidratan y se orientan hacia la fase acuosa, mientras que las «colas», hidrófobas, se disponen unas sobre otras en el interior de la doble capa, aisladas del agua (fig. 1-22) y se estabilizan mediante interacciones apolares de intercambio (fuerzas de London-Van der Waals). Fig. 1 - 2 2 : Monocapa y bicapa lipídica: la superficie de contacto con el medio acuoso está formada por las cabezas hidrófilas (en rojo), y los restos de ácido graso están orientados sobre todo perpendicularmente hacia esa superficie. A la derecha, en la fase acuosa, un liposoma y, a la izquierda, un oleosoma, cuya superficie está formada por una monocapa de lípidos de membrana, mientras que en el interior son dominantes los lípidos neutros desordenados. Los liposomas se producen, p. ej., experimentalmente al manipular mezclas adecuadas de lípidos de membrana con ultrasonidos. Las proteínas de membrana pueden incorporarse a las membranas liposómicas, lo cual se emplea, junto con otras técnicas, para determinar las propiedades de las proteínas de transporte.

1.5.2 Lípidos estructurales: la formación de la doble capa lipídica A diferencia de los lípidos de reserva apolares, los lípidos estructurales que intervienen en la formación de la membrana son moléculas anfipolares (sinónimos: anfifílicos, antipáticos) (fig. 1-21). Tienen tanto zonas hidrófobas como hidrófilas. En esta configuración molecular especial se basa la capacidad de la membrana lipídica para formar estructuras planas en medios acuosos. Sobre una superficie de agua, las moléculas se orientan de tal manera que sus zonas hidrófilas entran en contacto en la fase acuosa y se forman envolturas de hidratación, mientras que los res-

Como en los lípidos estructurales - a l contrario que en los de reserva- hay una gran adhesión al agua debido a sus cabezas hidrófilas, la superficie de contacto no se minimiza, sino que se maximiza, de manera que surgen por autoorganización agregados lipídicos muy finos y planos. En la bicapa, las moléculas de lípidos se orientan de modo uniforme. pero no se hallan ordenadas con la regularidad de una red cristalina. Mayoritariamente, las capas lipídicas son Huidas, es decir, la movilidad lateral de una molécula lipídica en la capa es muy alta. En cambio, sólo en raras ocasiones se produce un cambio en la molécula de un lípido de membrana en el lado contrario de ésta (flip-flop. tiempo medio: varias horas). Por lo tanto, la disposición de los lípidos en las dos superficies parciales de una bicapa lipídica suele ser diferente. Los lípidos de membrana - c o m o los de reserva- son glicerolípidos. En ellos se hallan dos grupos hidroxilos adyacentes de la glicerina esterificados con ácidos grasos, y el tercero presenta un grupo polar capital («cabeza»). Si está esterificado con la glicerina a través de un resto de ácido fosfórico, se habla de fosfolípidos y, si se forma un glucósido con un azúcar, se tiene un glucolípido (glicolípido). Estos se hallan confinados a la membrana de los plastidios. Entre los azúcares tenemos la(s) galactosa(s) (galactolípidos) o la sulfoquinovosa (sulfolípidos)

(fig. 1-21). La disposición de los lípidos en las distintas membranas celulares puede ser muy diferente. Esto queda claro, p. ej., con la ayuda de los valores dados en la tabla 1-4.

Tabla 1-4: Componentes (en % del contenido de lípidos acilo) de las diferentes clases de lipidos que constituyen las membranas celulares. Clase de l i p i d o s *

Cloroplastos Membrana Membrana de la e n v o l t u r a tílacoidal

Mitocondríos, membrana interna

Plasmalema

Peroxísomas, membrana

MGDG DGDG SL PC PE PS otros

35 30 6 20 1 0 8

0 0 0 27 29 25 19

0 0 0 32 46 0 22

0 0 0 52 48 0 0

51 26 7 3 0 0 13

* Abreviaturas como en la fig. 1-21. - Según J. Joyard y H.W. Heldt.

•

.

H X L I 5 K I 5 S e a n Digít

~The C ) o c t o r

Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página intencionalmente e n blanco e n el original

Estructura y microestructura de la célula 2.1 2.1.1 2.1.2

Investigación celular Microscopía óptica Microscopía electrónica

38 39 41

2.2 2.2.1 2.2.2 2.2.2.1 2.2.2.2

La c é l u l a v e g e t a l Visión general El citoplasma El citoesqueleto Proteínas motoras y procesos del movimiento celular Flagelos y centríolos El núcleo Cromatina Cromosomas y cariotipo Nucléolos y prerribosomas Matriz y envoltura nuclear Mitosis y ciclo celular División celular: cenoblastos y enérgidas . . . . Meiosis Entrecruzamiento (crossing over) Singamia Ribosomas Biomembranas Componentes moleculares Modelo en mosaico fluido Las membranas c o m o límites entre compartimentos M e m b r a n a s y c o m p a r t i m e n t o s celulares . La membrana celular El retículo endoplasmático (RE, ER)

42 42 45 47

2.2.2.3 2.2.3 2.2.3.1 2.2.3.2 2.2.3.3 2.2.3.4 2.2.3.5 2.2.3.6 2.2.3.7 2.2.3.8 2.2.3.9 2.2.4 2.2.5 2.2.5.1 2.2.5.2 2.2.5.3 2.2.6 2.2.6.1 2.2.6.2

51 53 55 55 55 58 59 60 65 66 70 70 71 73 73 73 75 77 78 78

La forma y las manifestaciones vitales de la célula son el objeto de la biología celular. En ella se aunan el estudio de la microestructura o estructura fina, la bioquímica y la biología molecular, así como muchos aspectos de la fisiología. Antes de 1950. incluso antes de que se establecieran los métodos modernos del estudio de la célula, como el fraccionamiento celular y el microscopio electrónico, su estudio se denominaba citología (gr. kytos: vesícula, célula). Dependía mucho del empleo del microscopio óptico. El significado de la investigación c e l u l a r y, c o n ella, el

de la citología se basa en el hecho de que todos los seres vivos están compuestos de células. Muchos organismos

2.2.9 2.2.9.1 2.2.9.2

Dicitiosomas y aparato de Golgi Flujo de membrana, exocitosis y endocitosis. Vesículas recubiertas (coated vesides) Peroxisomas y glíoxisomas Vacúolos y tonoplastos Paredes celulares Desarrollo y diferenciación La pared celular primaria Plasmodesmos y campos de p u n t e a d u r a s . . . Paredes celulares de células fibrosas y leñosas Punteaduras Paredes secundarias aislantes Mitocondrios Dinámica de la formación y la multiplicación. Membranas y compartimentación de los mitocondrios Plastidios Formas y microestructura de los cloroplastos. Otros plastidios. Almidón

100 101 101 105

2.3 2.3.1 2.3.2 2.3.3

E s t r u c t u r a c e l u l a r d e los p r o c a r i o t a s . Multiplicación y a p a r a t o genético Los flagelos de los bacterios Estructuras de la pared

107 110 110 110

2.4

La t e o r í a e n d o s i m b i ó n t i c a y la h i p ó t e sis d e l h i d r ó g e n o 112 Endocitobiosis 112 Origen de los plastidios y los mitocondrios a través de la simbiogénesis 113

2.2.6.3 2.2.6.4 2.2.6.5 2.2.6.6 2.2.6.7 2.2.7 2.2.7.1 2.2.7.2 2.2.7.3 2.2.7.4 2.2.7.5 2.2.7.6 2.2.8 2.2.8.1 2.2.8.2

2.4.1 2.4.2

80 81 82 83 84 87 88 88 93 94 96 96 98 99

son unicelulares, una sola célula representa al individuo. Esto es aplicable a la mayoría de los procariotas y, de acuerdo con esta definición, a todos los protistas eucarióticos, entre ellos, p. ej., los flagelados de las diferentes ivisiones de algas y también las diatomeas. En los eucariotas predominan, por el número de especies, los pluricelulares. Dado que las células son de tamaño microscópico, en los grandes organismos pluricelulares, la cantidad de células es inimaginable. Un árbol puede tener más de 10 000 miles de millones de células. Ya una hoja de tamaño mediano está compuesta por unos 20 millones de células. Los puntos vegetativos de los ápices radical y caulinar constan de 1000-500 000 células dispuestas a dividirse.

38

2 Estructura y microestructura de la célula

generalmente se han formado unas células germinales = gametas (o gametos). Los verdaderos procesos sexuales en sentido biológico son la meiosis con recombinación así como la singamia: fusión de células y núcleos de gámetas semejantes pero no idénticos desde el punto de vista genético (2.2.3.7-2.2.3.9). Las células sólo pueden proceder de sus semejantes por división o fusión: omnis Cellula e cellula (R. Virchow, 1855). Las características de los seres vivos (expuestas ya en la Introducción) se manifiestan colectivamente sólo al nivel de célula, pero no por debajo de él. La célula aparece como la unidad menor capaz de vivir, como organismo elemental. Los citados procesos sexuales muestran que esto también es aplicable a los pluricelulares: no obstante, se comprueba igualmente, p. ej., por la posibilidad de los cultivos unicelulares (fig. 2-1).

2.1 Investigación celular Fig. 2-1: Cultivo en suspensión de células de soja, Qlycine max. (90x). Algunas células ya se han dividido una o más veces. De cada célula puede volver a formarse una planta adulta completa. De este modo puede producirse gran cantidad de materia vegetal genéticamente uniforme («donación»), - Cultivo celular de H. Grisebach y K. Hahlbrock; fotografías LM de H. Falk.

Los pluricelulares son desde el punto de vista evolutivo más jóvenes que los unicelulares. A l evolucionar los organismos pluricelulares, los procesos vitales esenciales propios de la célula se han conservado invariablemente, sobre todo en lo referente al almacenamiento, la multiplicación, la realización y la recombinación genética. Casi todos los cuerpos celulares contienen un núcleo con una dotación cromosómica o génica completa, la mayoría de las veces (diploide). La célula puede duplicar esta dotación génica mediante la replicación del D N A y pasarla en dos partes exactamente iguales a las células hijas (mitosis, v. 2.2.3.5). Las células somáticas de un organismo pluricelular disponen en general de la misma dotación génica, pertenecen a un clon de células. Sin embargo, el que después se diferencien de manera regular durante el desarrollo individual (ontogénesis), es decir, el que adopten una forma distinta y desempeñen funciones diferentes parece ante todo paradójico en estas circunstancias. Esta paradoja es el tema del problema de la diferenciación y de la determinación en la biología del desarrollo. En la actualidad se ha resuelto básicamente al comprobar que a un estado determinado de diferenciación le corresponde siempre la activación de una parte característica de la dotación génica, y la represión de los genes restantes. La activación y la represión de los genes está regulada por señales de integración que (en tanto que no proceden del medio ambiente ni producen adaptaciones individuales), en los sistemas pluricelulares, proceden en última instancia de células y encuentran respuesta en otras células. Los procesos sexuales pueden discurrir de un modo que no se diferencia del de células independientes. Por esto

El desarrollo de la investigación celular constituye un buen ejemplo de cómo depende el progreso científico de las disponibilidades metodológicas. La mayoría de las células son de tamaño microscópico. Las primeras descripciones que se hicieron de ellas datan del s. x v n , después del descubrimiento del microscopio. Sin embargo, la semejanza básica de las células de las plantas, los animales y los protistas no se descubrió hasta después de que fuera mejorado el microscopio a principios del s. xix. Tras el descubrimiento del núcleo celular en los tejidos vegetales y de demostrarse claramente la presencia de éste en las células de los animales y del hombre. T. Schwann publicó en 1839 -animado por Schlei-

den- su memorable obra Mikroskopische Untersuchungen über die Ubereinstimmung in derStruktur unddem Wachstum der Thiere und Pflanzen. Con ella estableció el primer fundamento de una biología general. Paso a paso se fueron produciendo descubrimientos gracias al consiguiente avance en las capacidades de observación microscópica y gracias a las primeras investigaciones sobre fisiología celular (p. ej., la osmosis). En la segunda mitad del s. x i x resultaban muy evidentes estos ires enunciados de la citología: •

Todos los seres vivos están compuestos de células.

•

Muchos organismos son unicelulares.

•

El desarrollo individual de los organismos pluricelulares comienza - a l menos en la reproducción s e x u a l - c o n una fase unicelular.

En torno a 1880. E. Abbe introdujo perfeccionamientos en la óptica microscópica, con lo que se rebasó la frontera de las 0,2 pm. Simultáneamente, las técnicas de preparación experimentaron avances decisivos. Hasta 1900 se habían descrito lodos los orgánulos celulares visibles al microscopio óptico (fig. 2.2). Tras el redescubrimiento de las leyes de la herencia de Mendel a principios del siglo pasado se llegó al punto culminante de cuatro siglos de investigación sobre núcleos y cromosomas (cariología, citogenética). El desarrollo explosivo de la investigación celular desde 1945 - s u fase microestructura!, bioquímica y molecular- sigue viéndose impulsado por los avances metodológicos: microscopía electrónica, fraccionamiento celular mediante ultracentrifugado (cuadro 2-1), análisis estructural radiográfico de biomacromoléculas. En época más reciente, nuevas y diversas técnicas de observación y de preparación han ampliado mucho las posibilidades del estudio de la célula viva. Este estudio presenta una especial importancia en la transición de la era genómica a la proteónica.

2.1 Investigación celular

39

pared celular

vacúolo

envoltura nuclear cromatina nucléolo

mitocondrio oleosoma

plastidio (cloroplasto)

A Fig. 2-2 : La célula vegetal vista con un microscopio óptico (LM). A Esquema de una célula procedente del parénquima asimilador de una hoja. B Cloroplastos de las células de las hojitas del musgo Mnium undulatum, 300x). C Células epidérmicas de la cebolla Allium cepa en contraste interferencia! (130x): las células grandes están casi llenas por el vacúolo central; en el tubo citoplasmático fijo a la pared, que está engrosado en el borde de ésta, se hallan los núcleos con nucléolos. D Zona celular de una célula de Allium como en C, contraste de fase (310Ox); en el núcleo, cromatina y un nucléolo; en el citoplasma, leucoplastos (dos de ellos con inclusiones claras, amlloides), mitocondrios alargados y oleosomas esféricos. - A según D. von Denffer. B, C contraste interferencia! y D contraste de fase.

2.1.1 Microscopía óptica El objetivo del microscopio óptico ( M O , L M , fig. 2-3)

produce - a l igual que el objetivo de un proyector de diapositivas- una imagen aumentada de la muestra ilumina-

da, que puede fotografiarse. Esta imagen se observa a través del ocular como a través de una lupa. Los detalles menores todavía analizables con los rayos de luz deben estar a una distancia de > 0.2 p m = 200 nm, mientras que las estructuras celulares macromoleculares resultan invisibles. Sin embargo, el microscopio óptico ha conservado su im-

40

2 Estructura y microestructura de la célula

portancia también frente al microscopio electrónico, cuya resolución es mucho mejor, ya que permite la observación de células vivas y los gastos de mantenimiento y preparaciones de muestras son en comparación inferiores. Ahora bien, en general, la mayoría de las estructuras celulares son incoloras y tampoco se distinguen mucho unas de otras por su índice de refracción; a menudo resultan invisibles cuando sus dimensiones están sobre el límite de resolución. Por este motivo, en los microscopios ópticos clásicos se estudiaron sobre todo muestras fijadas (muertas pero conservando la estructura) y coloreadas artificialmente. Estructuras celulares ópticamente anisótropas como las paredes celulares, los granulos de almidón y los husos de la división celular también pueden verse con el microscopio de polarización y se puede analizar su estructura macromolecular. En la actualidad, el problema del contraste está resuelto gracias a manipulaciones ópticas, que no ejercen ninguna influencia sobre el objeto. Por contraste de fase o contraste interdiferencial ( C I D , DIC), las diferencias de fase de las ondas de luz al pasar a través de la preparación se transforman en diferencias de contraste o imágenes en relieve (figs. 2-2 C, D; 2-81; 3-9). Estructuras celulares especialmente delicadas pueden visualizarse mediante el fotografiado y procesado de imágenes electrónicas, que pueden almacenarse digitalmente para una posterior valoración: microscopía por vídeo. La representación espacial de estructuras celulares es posible gracias a la microscopía confocal laserscan ( M C L S ; C L S M ) . Se trata de una tomografía de dimensiones microscópicas, es decir, la muestra - s i n necesidad de someterla a variaciones- se divide ópticamente en una serie de secciones finísimas que luego son ensambladas con un ordenador formando una imagen estereoscópica. Puede observarse desde cualquier ángulo sobre una pantalla fluorescente. En las imágenes individuales de las secciones ópticas (se reconstruyen por procesado de trama, es decir, línea a línea como las imágenes televisadas) suelen reconocerse los detalles microscópicos mucho mejor que en la misma muestra, ya que quedan suprimidas las interferencias distorsionantes. Los métodos citoquímicos sirven para comprobar y localizar moléculas en la célula. Entre éstos desempeñan un papel importante los métodos de fluorescencia especialmente sensibles. En el microscopio de fluorescencia, la preparación se ilumina con una ra-

diación excitadora de onda corta que hace que los componentes concretos de la preparación emitan una luz fluorescente de onda más larga; para obtener la imagen, el rayo excitador es filtrado de modo que sólo las partes fluorescentes del objeto aparezcan brillantes. Como son relativamente pocos los componentes celulares que presentan de por sí una buena fluorescencia, se ha desarrollado una serie de técnicas para el marcado fluorescente de determinadas moléculas. La ¡nmunofluorescencia tiene una especial importancia. Para ello se utiliza la extremada especificidad de las proteínas de los anticuerpos del aparato inmune de los mamíferos con el objeto de localizar con precisión en la célula las proteínas, polisacáridos o ácidos nucleicos que actúan como antígenos (p. ej., fig. 2-10). En la última década, ha aumentado rápidamente el uso de la proteí-

na fluorescente verde (PFV; GFP. green fluorescent protein) como marcador fluorescente. Permite comprobar la actividad génica en la célula viva, y puede estudiarse la aparición, localización y comportamiento de proteínas determinadas (v. fig. 2-83C). Los numerosos métodos de fluorescencia complementan la microrradioautografía, un método aplicado antes con frecuencia. En este método tan sensible se aprovecha la integración específica de isótopos radiactivos. En determinadas sustancias/estructuras de la célula viva, p. ej., timidina marcada con tritio en el D N A , uridina H' en el R N A o metionina S en las proteínas. En una emulsión fotográfica, con la que se han cubierto los cortes de las células/tejidos marcados, aparecen acúmulos de gránulos de plata después de una exposición a la oscuridad apropiada y larga y del revelado de los lugares de la muestra que contienen los núclidos radiactivos (fig. 2-4). En muchas investigaciones es importante poder manipular una célula concreta. Para ello están los onerosos micromanipuladores, por lo que, en estos últimos tiempos y cada vez con más frecuencia, en lugar de instrumentos mecánicos se emplea el láser («pinzas ópticas>»). Además de los nuevos métodos de observación con el microscopio óptico, existe toda una serie de técnicas importantes para estudiar la célula. Sirve de base a menudo la producción de clones celulares genéticamente homogéneos mediante cultivo celular (fig. 2-1). Con protoplastos desprovistos de pared por la acción enzimática se pueden emplear toda una serie de métodos que en un principio se desarrollaron para células animales y humanas. Entre

B Fig. 2-3: Moderno microscopio de investigación óptico (axioplano de Car I Zeiss). A Visto lateralmente, el observador se sienta a la izquierda. B Trayectoria de los rayos. 1, 2, luces para la luz incidente y la transiluminación 3, tornillo micrométrico para enfocar subiendo o bajando el portaobjetivo 5; 4, condensador para la iluminación de campo claro; contraste de fases y contraste interdiferencial DIC; 6, revólver del portaobjetivo, por encima soportes para los filtros de color y de polarización entre otros objetos ópticos ; 7, tubo binocular; 8, cámara del microscopio automática; 9, ojo.

2.1 Investigación celular

41

Fig. 2-4: Microrradioautogramas. A Tejido apical de una raíz de cebolla tras el marcado de pulso con timidina H \ Los núcleos cuyos DNAs se replicaron durante el pulso (fase S, v. 2.2.3.5) se han cubierto de numerosos granos de plata negros después del desarrollo de la emulsión fotográfica con la que se cubrió la sección. Los núcleos no marcados no se encontraban en la fase S durante el marcado de pulso. A la izquierda, abajo, división del núcleo (anafase, con cromosomas poco marcados). La timidina H3 no marca las estructuras celulares desprovistas de DNA (380x). B-E Aporte de transcritos (RNAm) por hibridación in situ con sondas de RNA radiactivo sintético en cortes transversales del eje caulinar de la mostaza (Sinapis alba), B con haces conductores L, tejido cortical R y cámbium caulinar, flechas; C, D Actividad transcriptora diferente de los genes para una proteína que liga al DNA independientemente del momento del día (C máxima al final de la fase de luz, cámbium marcado ininterrumpidamente; D mínima, sin marca, las partes leñosas de los haces conductores brillan incluso sin estar marcadas en el campo oscuro). E El RNAm para una proteína de la pared celular se forma sólo en las células de la corteza externa (60x). - B-E Preparaciones y fotografías de campo oscuro: D. Staiger y C. Heintzen.

llamado modelo celular (células residuales activas en parte después de haberlas desposeído de la membrana y que no sobreviven durante mucho tiempo). Las microinyecciones ofrecen una alternativa. Existen otras posibilidades (introducir macromoléculas en células vivas) por electroporación (creación a corto plazo de sitios permeables en la membrana celular mediante impulsos eléctricos) y la biolística (se revisten partículas de oro o wolframio de aprox. 1 p m de diámetro con D N A o R N A y se proyectan en el tejido foliar con la ayuda de una onda expansiva). Con estos métodos se puede, p. ej., bloquear específicamente determinados enzimas en la célula viva con anticuerpos introducidos, y también pueden modificarse artificialmente actividades genéticas con infiltración controlada de D N A extraño (transfección), factores de transcripción o R N A m sin sentido (v. 7.2.2.3).

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2.1.2 Microscopía electrónica En el microscopio electrónico ( M E , E M , f i g . 2-5), la

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-•< 7. •

imagen y la iluminación del objeto se realiza con electrones rápidos que se reflejan en el campo de las lentes electromagnéticas. La imagen aumentada se observa sobre una pantalla fluorescente y puede almacenarse fotográfica o electrónicamente. La longitud de onda de los haces de electrones tras una aceleración de 100 000 V (= 100 k V ) sólo alcanza 1/100 000 de la luz visible. Por ello se consigue una resolución mucho mejor que con microscopio óptico. Con preparaciones biológicas, el aumento de la resolución asciende a dos órdenes de magnitud. Para la investigación con el microscopio electrónico de trans-

misión (transmission electrón microscope, T E M ) , las prepara-

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1 »

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estos métodos están las fusiones celulares artificiales (fig. 2-49) y las técnicas del registro de zona (patch-clamp) para el estudio de los canales iónicos y los receptores. Para poder manipular una célula concreta, la membrana celular con frecuencia tiene que ser permeabilizada por lo menos temporal y/o (ocalmente, de manera que pueda influirse experimentalmente en los parámetros que se quiera del metabolismo celular (medio iónico, valores del pH, niveles de energía...). Para esto sirven las células permeabilizadas (la membrana celular ha sido permeabilizada con detergentes) o el

ciones biológicas no deben rebasar los 80 nm de grosor, que es inferior al 1/1000 del grosor de una hoja de papel. Existen varios métodos de preparación de muestras para el T E M . Las partículas irradiables (macromoléculas, complejos multienzimáticos, hebras de D N A , ribosomas, virus, fibrillas de celulosa, fracciones de membrana, etc.) se desecan sobre placas delgadas de plástico o carbón y se observan directamente. Para aumentar el contraste se infiltran con frecuencia metales pesados (contraste positivo), se cubre la muestra con ellos (contraste negativo; v., p. ej., figs. 1-16 A , 1-17, 2-44, 2-66, 2-80) o se vaporizan oblicuamente (sombreado con efecto de relieve, fig. 2-72). Una vez fijadas químicamente las células y los tejidos, se polimerizan en plástico duro con glutaraldehído y tetróxido de osmio y se cortan en secciones en el ultramicrótomo con una cuchilla de diamante aguzada ( v „ p. ej., figs. 2-7, 2-93). También puede criofijarse al en-

42

2 Estructura y microestructura de la célula

2.2 La célula vegetal 2.2.1 Sinopsis Las figs. 2-2, 2-7 y 2-8 muestran imágenes de células vegetales normales obtenidas con el microscopio óptico y el electrónico. En ellas están representados los componentes celulares más importantes que suelen encontrarse. A continuación se da una breve descripción de dichos componentes. En los siguientes apartados se tratará detalladamente la estructura, la función y la génesis de cada orgánulo. Se designan con el nombre de orgánulos (organelos) las unidades funcionales subcelulares (lat. organulum, organeílum: pequeño instrumento).

Fig. 2-5: Microscopio electrónico moderno (EM). Los haces de electrones van desde el emisor 1 hasta el tubo (tubo vertical 5) y recorren de arriba abajo el sistema condensador-lente, el objeto alojado en el gran vacío del tubo (cámara de la preparación 2 con dos recipientes Dewar de las lentes objetiva y proyectiva que forma la imagen electromagnética para el nitrógeno líquido destinado al enfriamiento del espacio del objeto; 3 dispositivo basculante motorizado para la preparación), a continuación el campo 4 (en 5) y acaban encontrándose en una pantalla fluorescente. La imagen que aquí aparece puede contemplarse a través de una ventana ocular (6) o de un monitor (8) y almacenarse fotográfica o digitalmente (cámara digital 7). La presión de gas residual se mantiene en el tubo por medio de una bomba de gran vacio con valores de una millonésima de la presión atmosférica. 9 Torre del ordenador para reproducir las fotografías y estudiarlas. El precio de este tipo de microscopio electrónico de transmisión (TEM) es superior a los 300 000 euros. - LEO Elektronenmikroskopie GmbH, Oberkochen, Typ LEO 912.

friar con gran rapidez el tejido vivo a < - 1 5 0 "C. con lo que el agua de las células se congela sin cristalizar. Ahora la muestra congelada puede fragmentarse mecánicamente y se puede obtener de la superficie de fractura una delgada réplica observable con el

TEM (criofractura; v., p. ej., figs. 2-8, 2-26 A. 2-85, 2-94 A, C). Recientemente se han irradiado secciones relativamente gruesas con potenciales de aceleración de entre 300 y 700 kV, y las imágenes de los puntos correspondientes se han almacenado digitalmente con diversos ángulos basculantes claramente definidos. Con el ordenador se genera una representación tridimensional del objeto que (con el microscopio confocal laserscan) reproduce su estructura espacial.

Puede observarse la estructura superficial de objetos no irradiables con el microscopio electrónico de b a r r i d o

( S E M . scanning electrón microscope). Este sistema funciona según el principio del televisor. Una superficie determinada de la muestra es barrida por un haz muy fino y focalizado de electrones. De cada lugar de la muestra que ha sido bombardeado con este haz primario proceden electrones secundarios y dispersados. Estos dirigen, sincrónicamente con el barrido de la superficie de la muestra, la reconstrucción lineal de la imagen sobre la pantalla de un monitor. No hay lentes formadoras de imágenes. Las imágenes del SEM destacan por su gran nitidez y la re-v producción especialmente plástica de los relieves del objeto (v., p. ej., figs. 3-3 C, D, 3-10, 3-11, 3-14).

B

Fig. 2-6: Microestructura de una célula vegetal. A Célula embrionaria: pared celular con lámina media y plasmodesmos; en el citoplasma, dos dictiosomas, RE rugoso y liso, ribosomas y polisomas, diversas vesículas (por debajo también vesículas revestidas) y gotas de lípidos (oleosomas, en negro). Bajo la membrana celular, microtubulos esporádicos longitudinales y transversales; vacúolos en el núcleo, situado en el centro, un nucléolo y cromatina densa; dos proplastidios (en rojo claro, con plastoglóbulos y almidón) y un mitocondrio (en rojo oscuro, con cristae). Los orgánulos coloreados de rojo contienen DNA propio, los compartimentos que no son plasmáticos aparecen en blanco (v. cuadro 2-3). B Sección de una célula hística con un vacúolo muy engrosado; en el ejemplo, una célula foliar. Pared primaria = sacodermo, en el ángulo de la célula, espacios intercelulares (punteado); en el citoplasma, junto a un mitocondrio, REr y oleosomas, un peroxisoma con cristal de catalasa, así como un d o roplasto con tilacoides, plastoglóbulos y un grano de almidón. - CV vesículas revestidas (coated vesicles); D dictiosomas; ER retículo endoplasmático; S almidón; V vacúolo.

2 . 2 La célula v e g e t a l

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Cuadro 2-1: Fraccionamiento celular Con el ultracentrifugado se pueden obtener fracciones uniformes de partículas subcelulares para estudiarlas bioquímica o analíticamente (fig. A ) . Es natural que entonces se tenga que renunciar a conservar la estructura de la célula. Las masas mayores de células uniformes se disgregan a ser posible tratándolas cuidadosamente en medios de aislamiento adecuados, p. ej., pulverizándolas o con la ayuda de ultrasonidos. El homogenado resultante no contiene, en los casos ideales, ninguna célula completa, sino núcleos, plastidios, mitocondrios, etc. intactos. Los componentes celulares aislados pueden extraerse ahora del homogenado de diferentes maneras. En la centrifugación diferencial, el homogenado es sometido a sucesivas velocidades con una cantidad creciente de vueltas (100-50 000 rpm = roundsper minute: vueltas por minuto); a velocidades muy altas, la aceleración centrífuga puede superar hasta más de 100 000 veces la aceleración debida a la gravedad g. El fraccionamiento se produce en estos casos esencialmente según el peso y el grosor de las partículas. En primer lugar, con una cantidad de vueltas baja (que corresponde aprox. a 10' g por 10 min) precipitan los núcleos y los plastidios, es decir, se separan del homogenado y se sedimentan; el precipitado se resuspende en forma de fracción más o menos «limpia» después de sacar la parte restante. Esta parte se recupera y se vuelve a centrifugar con una mayor cantidad de vueltas, y la siguiente fracción que sedimenta está formada por mitocondrios (104 g por 30 min).

En la centrifugación por gradiente de densidad, la densidad del medio en el tubo de la centrifugadora varía desde arriba hacia abajo en función de concentraciones crecientes de sacarosa, CsCI o sustancias similares. En este caso, las partículas subcelulares acaban disponiéndose según su densidad (de suspensión) y cada panícula se dispone, independientemente del tamaño y del peso, en el gradiente donde la densidad del medio circundante se corresponda con la suya; la fuerza del ascenso y descenso son entonces exactamente iguales (centrifugación isopícnica o equilibrada). La ultracentrífuga no sólo permite distribuir las partículas subcelulares, sino también caracterizarlas según su valor S (S por Svedberg. inventor de la ultracentrífuga). Estos valores nos dan para una partícula determinada su velocidad de sedimentación por aceleración centrífuga en unidades Svedberg, 1 S = 10"" s. En las partículas esféricas, el valor S es proporcional a M 2 " ( M = masa de la partícula). Por regla general se especifican especialmente a través del valor S los ribosomas y sus subunidades. sobre todo las partículas de ribonucleoproteína y los complejos proteínicos.

Pared celular (ing. cell wall): envuelve al cuerpo celular vivo (= protoplasto) a modo de exoesqueleto modelador, contiene fibrillas resistentes de celulosa o quitina; está atravesada por finos conductos (plasmodesmos) - ( g r . désmos: unión, cadena) conexiones plasmáticas entre células adyacentes. Membrana celular (membrana plasmática, plasmalema; ing. cell membrane): la biomerabrana que envuelve a todo el protoplasto; es, como la mayoría de las membranas, selectivamente permeable; deja pasar el agua y moléculas no cargadas, pero iones y grandes partículas polares sólo cuando están presentes en la membrana sus translocadores específicos. Biomembranas: de 6-11 nm de grosor, viscosas; el elemento básico de todas las biomembranas es la bicapa lipídica. la cual está atravesada por proteínas de membrana, y en su superficie se hallan adheridas proteínas de membrana periféricas; las biomembranas limitan con los compar-

F i g . A : Fracción de mitocondrios obtenida por centrifugación isopicnica de un homogenado de tejido de espinaca. La matriz mitocondrial está arrugada (v. fig. 279), pero la compartimentación se mantiene considerablemente, y la contaminación de la fracción con otros orgánulos celulares es inapreciable. - Preparación: B. Liedvogel; fotografía EM: H. Falk.

Bibliografía

Rickwood, D.. dir. (1992) Preparative Centrifugation: A practica! Approach. IRL Press at OUP.

timentos (ing. cpmpartments), que las rodean ininterrumpidamente, carecen también de bordes laterales; separan lo "interno" de lo "externo": una membrana no es una lámina. sino un globo. Citoplasma (ing. cytoplasm): masa fundamental del protoplasto. de viscosa a gelatinosa, en la que se encuentran los diversos orgánulos (gr. kytos: vejiga, celdilla; plásma: obra, figura); en él tienen lugar muchas reacciones metabólicas; al fraccionar la célula aparece en forma de citosol («fracción disuelta»). Citoesqueleto (ing. cytoske letón): endoesqueleto, puede dar solidez al citoplasma localmente (sol —> gel); facilita también el movimiento en el interior de la célula con la ayuda de las moléculas motoras (p. ej., corriente plasmática, transferencias vesiculares, desplazamiento de los cromosomas durante la división celular; en las plantas se compone sobre todo de mierotúbulos y microfilamentos de actina (lat. tubulus: tubito; filum: hilo).

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2 Estructura y microestructura de la célula

Fig. 2-7: Célula vegetal en un corte al EM (parénquima floemático de la judia Phaseolus vulgaris). Esta célula glandular muestra muchas características de las células jóvenes, metabólicamente activas (algunos vacúolos pequeños, citoplasma lleno de ribosomas/polisomas), pero posee además doroplastos, mitocondrios y peroxisomas. Nucléolo fuera del plano de corte; puntas de flecha: poros nucleares, flechas: plasmodesmos, transversalmente. Cerca del dictiosoma, cuatro vesículas revestidas. En el núcleo (centro) predomina la eucromatina poco densa, en la envoltura nuclear heterocromatina densa y esporádica (escala 1 pm). - Preparación y fotografía EM: H. Falk. - CP doroplastos; M mitocondrios; P peroxisoma; resto abrev. como en la fig. 2-6.

Ribosomas: partículas pequeñas (30 nm) y gruesas del citoplasma y las membranas del RE (gr. suma: cuerpo, partícula); generalmente unidos en polisomas. En ellos se sintetizan las proteínas (traducción). Retículo endoplasmático (RE, ER) (lat. reticulum: redecilla): recorre el citoplasma en forma de un sistema de membranas ramificado; hay dos formas: retículo endoplasmático rugoso (REr, rER): membranas de la parte externa recubierta de polisomas, y retículo endoplasmático liso (REI; también sER. del ing. smooth endoplasmatic reticulum)-. sin polisomas. Los espacios internos del REr suelen ser planos, las membranas del RE discurren paralelas por el citoplasma («dobles membranas»); se habla entonces de cisternas. Ejemplo típico: cubierta nuclear = cisterna perinuclear (ing. nuclear envelope).

Dictiosomas (gr. diktyon: red): pequeños montones de cisternas sin ribosomas (cisternas de Golgi), que contienen material procedente del REr que afluye a través de pequeñas vesículas, lo transforman en secreciones (p. ej., material de la pared celular) y lo liberan en la membrana celular a través de la vesícula de Golgi: allí son expulsados al exterior (exocitosis): los dictiosomas son componentes del aparato de Golgi. llamado así por C. Golgi. descubridor del orgánulo. Vesícula (lat. vesica: vejiga; diminutivo: vesícula): sirven con frecuencia para la evacuación de sustancias dentro de la célula; se originan de compartimentos mayores por estrangulación; forma especial: vesícula de sólo 0.1 um de diámetro y con una gruesa cubierta (ing. coated vesicles, vesículas revestidas); el transporte se concentra en co-

2.2 La célula v e g e t a l

rrientes vesiculares en forma de procesos de f l u j o de membrana (ing. membrane flow) (citosis). Vacúolos (vacuolas; lat. vacuus: vacío): grandes compartimentos redondos, forman en las células vegetales adultas el vacúolo central, que a menudo constituye más del 90 % del volumen de la célula; contienen savia celular generalmente ácida, que está separada del citoplasma por la membrana vacuolar (tonoplasto) (gr. tonos: tensión, presión; plásis: producción); contienen sobre todo sustancias de reserva y de desecho, también colorantes y venenos. Peroxisomas: gruesas vesículas relativamente grandes (aprox. 1 p m de diámetro), que, entre otras cosas, contienen el enzima catalasa para la descomposición del peróxido de oxígeno (H,0,), un veneno celular que se origina en los procesos metabólicos. Oleosomas: gotas de grasa del citoplasma (lat.: oleum: aceite) llamadas antes esferosomas por su forma esférica. Plastidios (ing.plastids): en todas las células verdes de algas, musgos y cromófitos, los orgánulos de la fotosíntesis, en forma de cloroplastos provistos de clorofila (ing. chloroplasts; gr. cloros: verde amarillo). La transformación de la energía lumínica (gr. phos: luz solar) en energía química tiene lugar en complejos sistemas de membrana que están formados por cisternas membranosas poseedoras de clorofila (tilacoides, gr. thylakos: saco). Aquí se produce, además de otras sustancias, el trifosfato de adenosina o adenosintrifosfato (ATP; el ATP es la moneda de cambio energético de la célula; la energía química proviene de la descomposición del tercer resto de fosfato libre terminal y puede utilizarse en reacciones que precisan de energía -síntesis, movimiento, transporte activo en las membranas, etc.-; v. 6.1.5). En las células de los tejidos no verdes de los organismos citados existen otros tipos de plastidios, como, p. ej., en los meristemas, los pequeños proplastidios, sin pigmentación. En forma de cromoplastos (gr. chróma: color) de amarillos a rojos sirven en flores y frutos para atraer insectos. Los plastidios están siempre envueltos por una doble cubierta membranosa y contienen un D N A propio (DNApt = DNAct) y ribosomas, que se diferencian de los del citoplasma (plastorribosomas). La multiplicación se produce por división de los mismos. Todos los tipos de plastidios pueden formar granulos de almidón y gotitas oleosas (plastoglóbulos). Mitocondrios (ing. mitochondria-, gr. mitos: filamento; chóndros: grano, semilla, por su contorno filiforme u oval): provisto de D N A y de ribosomas propios (DNAmt. mitorribosomas); se originan sólo a partir de sus semejantes por división; envueltos por una doble cubierta membranosa; son los orgánulos de la respiración celular y la formación de ATP. La formación de ATP y parte de la respiración celular tienen lugar en la cubierta interna de la membrana, cuya superficie se amplía en el cuerpo del orgánulo gracias a unas invaginaciones (crestas, cristae; lat. crista: moño, peine). Núcleo (carion; ing. cell nueleus; lat. nucleus, gr. káryon: hueso): en la mayoría de los eucitos (= células eucarióticas) es el orgánulo plasmático de mayor tamaño (por regla general, aprox. 10% del volumen plasmático), habitualmente único; está envuelto por una doble membrana con poros nucleares (ing. nuclearpores) característicos, en la parte interna carece de membrana; contiene la mayor parte de la herencia de la célula: información genética codificada en secuencias de bases de una larga doble hélice de

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D N A . Las moléculas de D N A son elementos estructurales y funcionales centrales de los cromosomas. En la cromatina (sustancia cromosómica), el D N A forma complejos con unas proteínas básicas, las histonas; también participan cantidades variables de proteínas no histónicas. El núcleo contiene uno o más nucléolos (corpúsculos nucleares), donde se forman las partes elementales de los ribosomas citoplasmáticos. Multiplicación por división nuclear (mitosis): normalmente se descomponen la envoltura nuclear y los nucléolos. La «forma de trabajo» de la cromatina, activa y descondensada, se convierte en la «forma de transporte» al condensarse cada cromosoma. (A las imágenes en forma de varilla o filamentosas, vivamente teñidas, que representan a la cromatina durante la mitosis, se les aplicó al principio el término «cromosoma».) Los cromosomas se reparten equitativamente entre las células hijas mediante el huso mitótico (ing. mitotic spindle\ estructura citoesquelética compuesta principalmente de microtúbulos); en las células hijas se vuelven a formar la cubierta nuclear y los nucléolos y la comatina se descondensa, al menos la porción «eucromática», mientras que la heterocromatina permanece inactiva y descondensada. En la eucromatina se produce la síntesis de R N A en determinadas secuencias de D N A (transcripción de genes activos). Las fases o etapas que se suceden regularmente de una división a otra constituyen el ciclo celular (ing. cell cycle). En la fase S del ciclo celular, se produce la replicación del D N A y la reduplicación de los cromosomas. En los procesos de diferenciación las células sufren variaciones, pero muchos orgánulos conservan su forma y su función. Sólo los plastidios, los vacúolos y las paredes celulares suelen experimentar fuertes cambios. En total, la microestructura celular varía mucho menos en las plantas superiores que en las algas y los hongos, que son filogenéticamente más antiguos y están menos emparentados entre sí que los briófitos, los pteridófitos y los espermatófitos, que presentan formas tan diferentes.

2.2.2 El citoplasma Plasma fundamental o básico es la masa viscosa o gelatinosa en la que se hallan los ribosomas, los elementos de citoesqueleto y diversos agregados de sustancias de reserva, como gotas de lípidos (oleosomas o - e n los hongosgránulos de glucógeno). Tiene abundantes proteínas enzimáticas, y la concentración total de proteínas es del 10-30 %, de manera que una parte considerable del agua citoplasmática está unida a las moléculas proteínicas como agua de hinchamiento. Las proteínas del plasma fundamental son sobre todo globulares. De una forma activa, es decir, mediante una bomba de iones que consume ATP y que se halla en las membranas que lo limitan, se mantiene en el citoplasma un medio iónico determinado. En comparación con el medio externo, se caracteriza por concentraciones altas de K* y bajas de Na* y con muy poco Ca2*. El pH está justamente por encima de 7, y en esa zona tienen los enzimas del citoplasma su pH óptimo. En el plasma fundamental tienen lugar muchas reacciones y cadenas de reacciones del metabolismo (glucólisis), la formación de lípidos de reserva, la síntesis de aminoáci-

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2 Estructura y microestructura de la célula

2.2 l a célula v e g e t a l

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dos, y - e n los ribosomas- la biosíntesis proteínica, además de la síntesis de nucleótidos y sacarosa; v. 6.10-6.17). En el plasma fundamental de muchas células vegetales y fúngicas se forman sustancias importantes desde el punto de vista farmacológico (alcaloides, glucósidos), que después se acumulan y almacenan en los vacúolos o en la pared celular. En las células de animales y hongos, la síntesis de los ácidos grasos se produce finalmente en el citoplasma (en las plantas, los ácidos grasos se forman sobre todo en los plastidios). El plasma fundamental puede presentarse en forma de plasmasol o plasmagel. Los elementos del citoesqueleto proporcionan consistencia. Soluciones de macromoléculas globulares (esferocoloides: son así las proteínas fundamentales del plasma fundamental) se mantienen también a elevadas concentraciones con poca viscosidad. En cambio, las partículas largas (coloides lineares) forman gelatina ya a bajas concentraciones. Debido a su superficie, relativamente enorme, tienden a enmarañarse. Los filamentos de actina y los microtúbulos son típicos coloides lineares y, al mismo tiempo, agregados de proteínas globulares. En la célula viva, los agregados de actina o tubulina pueden formarse y descomponerse rápidamente, de modo que la viscosidad del citoplasma puede adaptarse en seguida a las exigencias del momento. Dado que las células vegetales y fúngicas disponen de un citoesqueleto sólido gracias a la pared celular, es mucho más frecuente que presenten un citoplasma fluido que los zoocitos o las células desnudas de muchos flagelados y hongos inferiores. En todas las células son preferentemente las partes plasmáticas externas las que aparecen en forma de gel, el ectoplasma = plasma cortical (lat. cortex: corteza), mientras que el endopiasma, interno, a menudo es fluido. Una marcada corriente plasmática se limita al endopiasma. Se ha observado una rápida corriente citoplasmática sobre todo en células especialmente grandes. Sirve para el rápido transporte intracelular de sustancias, para el cual no basta con la simple difusión. En las células desprovistas de pared se distingue entre corriente de rotación y corriente de circulación. En el caso de la rotación plasmática, el endopiasma rodea el vacúolo central con un movimiento constante y uniforme, siguiendo un trayecto sencillo o trayectos en forma de 8. Este tipo de corriente plasmática se ha observado en las células (extraordinariamente grandes) de los

entrenudos de Chara y Nitclla (fig. 5-9), y p. ej.. también en las células foliares de Elodea y Vallisneria, conocidas plantas de acuario. En células con crecimiento apical (hifas fúngicas, pelos radicales, tubos polínicos), en células pilosas (p. ej., pelos urticantes de las ortigas) y en muchas células epidérmicas, la corriente plasmática discurre en numerosas corrientes en parte opuestas, sobre todo también en las trabéculas y plasmáticas que atraviesan el vacúolo central (fig. 2-59 C; para la fisiología de los movimientos intracelulares, v. 8.2.2). El movimiento ameboide de las células sin pared o de los plasmodios se basa también en las corrientes plasmáticas. El récord de velocidad - 1 m m • s lo tiene la corriente pendular en el retículo de

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Fig. 2-9: Plasmodio del mixomicete Physarum confertum (1,25x). - Fotografía: R. Stiemerling.

nervios de los mixomicetes (fig. 2-9). Se produce ésta en forma de corriente de presión hidráulica al contraerse el tubo citoplasmático contráctil en algunos lugares del plasmodio y al extenderse en otros: la dirección cambia cada 2,5 min. No sólo aquí, sino también en las corrientes de rotación y circulación en torno a un orden de magnitud e incluso más lentas, el sistema celular de actomiosina (v. 2.2.2.2) proporciona la fuerza de tracción necesaria; por el contrario, en la corriente pendular de los mixomicetes no se producen en general fuerzas hidráulicas, sino de deslizamiento, que desvían el endopiasma relativamente hacia el ectoplasma, que está fi jo.

2.2.2.1 El citoesqueleto Las células desprovistas de pared (gimnoblastos) tienden a redondearse debido a las fuerzas que actúan en la superficie limitante de la membrana plasmática, es decir, tienden a reducir al mínimo su superficie. Así, las células vegetales, fúngicas y bacterianas desprovistas artificialmente de pared adoptan una forma esférica (v. fig. 2-48). Desviaciones de la forma esférica son posibles si hay estructuras de refuerzo fuera de la membrana plasmática (dermatoblastos, con pared celular) y/o un citoesqueleto en el citoplasma. Es natural entonces que el citoesqueleto esté muy desarrollado, especialmente en los gimnoblastos, y también en la mayoría de las células hísticas de los animales y del hombre. En los plasmodios ameboides y plurinucleados de los mixomicetes (fig. 2-9) la actina, una proteína citoesquelética, constituye 1/5 de toda la proteína. Así como, en general, las paredes celulares sólo pueden ir cambiando lentamente al ir creciendo de manera

Fig. 2-8: Células embrionarias (de la yema caulinar de una coliflor) en una preparación por criofractura al EM. El corte de la célula criofijada sigue en parte el recorrido de las membranas, las cuales discurren casi paralelamente a la superficie de fractura; estas membranas se ven frontalmente. Este es el caso aquí de las membranas que envuelven a los 2 núcleos N, provistos de numerosos poros. Los mitocondrios M y los proplastidios PP están seccionados en parte, en relieve. También las membranas celulares (membrana plasmática PM) y las de los tonoplastos de los vacúolos V aparecen esporádicamente en el corte transversal, en otro lado de la imagen. Asimismo pueden verse las cisternas del retículo endoplasmático ER, así como un dictiosoma D. En la pared celular W hay esparcidas fibrillas de celulosa (flechas, escala 1 pm). - Preparación y fotografía EM: K.A. Platt-Aloia y W.W. Thomson; con el amable permiso de J. Electron Micr.Techn., John Wiley & Sons, Nueva York.

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irreversible y sólo se descomponen excepcionalmente, el citoesqueleto puede formarse y descomponerse rápidamente, es un formador de estructuras dinámico, que controla la forma de las células, su arquitectura interna y todos los movimientos celulares y, por lo tanto, también la morfogénesis de los órganos. El citoesqueleto de las algas, las plantas superiores y los hongos se compone sobre todo de microfilamentos de actina y microtúbulos (fig. 2-10). La actina se aisló por primera vez a partir de las células musculares. Más tarde se comprobó que se halla extendida en todos los eucitos. La actina globular (actina G) tiene, con 40 nm de diámetro. una masa molecular de 42 kDa. En la sección donde se juntan un gran dominio C-terminal y otro N-terminal, más pequeño, hay un lugar de unión para el ATP. En las soluciones de actina G se forman por agregación unos ligeros filamentos de actina = microfilamentos (actina F, fig. 2-11). Además, si el ATP de la actina G se descompone, el A D P resultante queda ligado a los protómeros de la actina F. La hidrólisis de ATP no condiciona la formación de filamentos, pero la favorece al estabilizar el filamento gracias a su efecto alostérico. Los microfilamentos manifiestan una polaridad cinética: la agregación de más moléculas de actina tiene lugar sobre todo sólo en un extremo del filamento, el llamado extremo más o plus. La formación del filamento se inicia en la célula viva sobre unos lugares especiales de nucleación, situados preferentemente, p. ej., en zonas determinadas de la membrana celular, que, a su vez, presentan proteínas que ligan a la actina (p. ej., la actinina a). Resulta sorprendente que el extremo del filamento fijado al centro de formación sea siempre el extremo más. El crecimiento de los microfilamentos de actina supone, por lo tanto, la prolongación del filamento por el extremo fijado y no por el libre. (En este sentido, los microtúbulos tienen un comportamiento inverso.) Muchos factores naturales y artificiales pueden afectar a la velocidad y a la dimensión del crecimiento de los microfilamentos. En la célula viva, una proteína asociada a la actina hace que los microfilamentos se estabilicen o se desestabilicen, se enreden o se empaqueten, entorpezcan o interrumpan el crecimiento posterior. La elevada dinámica del citoesqueleto de actina se basa en la acción de esta proteína - e n las células de los mamíferos, que han sido muy estudiadas, hay más de 100 clases de actina-. En las plantas destacan sobre todo dos proteínas antagonistas, la profilina y el factor despolimerizador de la actina ( F D A , A D F ) . Se concentran allí donde se han producido fomaciones estructurales locales en la superficie celular, como en el crecimiento apical forzado de las células (pelos radicales, tubos polínicos) y también en la división celular (formación de la placa celular y de los plasmodesmos primarios, v. 2.2.3.6 o 2.2.7.3). Experimentalmente. la citocalasina B. un antibiótico fúngico, provoca la destrucción de los

microfilamentos. Los procesos de movimiento intracelular en los que intervienen los microfilamentos, son bloqueados por la citocalasina. Esto afecta, p. ej., a las corrientes plasmáticas y a la transferencia de cloroplastos. Un efecto similar tiene la faloidina (uno de los dos componentes venenosos de la oronja verde. Amonita phalloides), que, por el contrario, hace que toda la actina celular se agregue formando filamentos que ya no se descomponen («actina F o ph») suprimiendo así la dinámica vital del citoesqueleto. La actina es una de las proteínas más conservadas de los eucariotas. su secuencia de aminoácidos apenas si ha cambiado a lo largo del desarrollo evolutivo. A pesar de todo, en el genoma de la mayoría de los eucariotas, hay algunos genes para la actina (p. ej., 10 en Arabidopsis), cuyos productos no son totalmente idénticos. Se habla entonces de isovariantes o de isotipos. En las células no musculares se expresa el isotipo y de la actina.

El elemento molecular básico de los microtúbulos (fig. 2-12) es una unidad dímera formada por dos proteínas parecidas, pero no idénticas: tubulina a y (3 («heterodímeros»). Los heterodímeros de la tubulina (100 kDa) muestran. en presencia de GTP y en ausencia de iones de calcio, una fuerte tendencia a agregarse; su típica estructura de autoensamblaje es el microtúbulo (lat. tubulus: tubito). La pared de éstos consta, además, de 13 series longitudinales (protofilamentos) y formadas por heterodímeros de tubulina orientados del mismo modo. El diámetro externo de la estructura cuaternaria, tubuliforme, es de 25 nm, frente a los 6 nm de diámetro de los microfilamentos de actina. Los microtúbulos son, por consiguiente, formas comparativamente rígidas y alargadas y se quiebran ante fuerzas de flexión excesivas que habitualmente no se producen en las células vivas. La estructura molecular de las tubulinas a y P es muy parecida, aunque las secuencias de aminoácidos sólo coinciden en un 40 %. Curiosamente puede verse una homología con una proteína de la división celular (FtsZ) de los bacterios. Cada molécula de tubulina posee un lugar de unión para GTP/GDP; los heterodímeros libres de tubulina, como se encuentran en abundacia en la mayoría de las células, tienen GTP fijado, después de la agregación, GDP. lo cual equivale al comportamiento análogo de la unión de ATP/ADP en la actina G/F. Las zonas de nucleación para los microtúbulos en la célula se denominan centros organizadores de microtúbulos ( M T O C , del ing. microtuhule organizing cerner). Actúan como tales, sobre todo, los cuerpos basales de los flagelos (equivalen a centríolos, v. 2.2.2.3), las dos regiones polares del huso mitótico (cuadro 2-2) y además zonas concretas de la membrana. AI igual que los microfilamentos, cada microtúbulo posee un extremo más y otro menos, hecho que también se revela en la orientación semejante de los heterodímeros de tubulina a lo largo de cada microtúbulo. Sin embargo, al contrario que en los microfilamentos, en los microtúbulos, el extremo menos está fijado al M T O C , y el extremo más crece lejos de él.

Fig. 2-10: Citoesqueleto de las células vegetales. A-F Formación de cistes en la dasidadácea Acetabularia diftoni(v. fig. 11-92). A, B Desplazamien- O to de los núcleos secundarios en una célula del sombrerillo del alga y formación inicial de cistes por formación celular libre (v. 2.2.3.6) (30x). C, D Microtúbulos visibles al microscopio fluorescente mediante inmunofluorescencia con anticuerpos de antitubulina; en medio de la imagen aparece siempre un núcleo (C 350x; D 235x). E, F Localización análoga de microfilamentos de actina en la formación de cistes; a mayor aumento (F) sólo se ve un filamento (E 60x; F 235x). G Microfilamentos de actina en células epidérmicas de las escamas de la cebolla (en el medio, núcleo), visible con el microscopio fluorescente al formar un complejo con la faloidina, un componente venenoso de Amanita phalloides. El péptido cíclico faloidina se une muy específicamente a la actina; se acopló con el colorante rodamina, que da un rojo fluorescente con luz UV. H Descomposición de filamentos por la citocalasina (G, H 400x). I, K Microfilamentos de actina en la carofícea Chara globularis(v. fig. 11-106) después de la coloración fluorescente con rodamina-faloidina, detrás del ápice del rizoide reticuliforme y formando un haz denso en la zona basal (10OOx). - Preparación y fotografías: A-F de D. Menzel. G, H de H. Quader. I, K de M. Braun y A. Sievers.

2.2 La célula v e g e t a l

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2 Estructura y microestructura de la célula

Los lugares de formación que han surgido a modo de cortas hélices sinistrógiras (lugares de nucleación) de los nuevos microtúbulos en el M T O C constan de varias proteínas específicas y contienen un tercer tipo de tubulina, la tubulina y, que interacciona con la tubulina (i ((i-tubulina). El extremo menos de los microtúbulos es el extremo (5, mientras el más corresponde al extremo a. En las plantas superiores, la tubulina y no se asocia sólo con los lugares

Fig. 2-11: Microfilamento de actina. Los monómeros globulares de actina (más exactamente, elipsoidales) se agregan formando una hélice con 2 moléculas más o menos por giro. Esto hace que el microfilamento parezca una doble hélice inclinada con un período de apenas 40 nm.

de nucleación de los microtúbulos (complejo anular-y-tubulina); se encuentra en abundancia a lo largo de todos los microtúbulos y también en las endomembranas. La velocidad y la dimensión del alargamiento dependen (además de la disponibilidad de heterodímeros de tubulina y GTP) de algunos factores y pueden ser reguladas a través de ellos. Así, la agregación de tubulina sólo tiene lugar a concentraciones de Ca < 10 M. En la célula viva desempeñan un papel importante diversos factores proteínicos en especial: se les llama colectivamente proteínas asociadas a los microtúbulos ( M A P . de microtubule-associated proteins). Existen dos clases: el factor x (factor tau, 55-65 kDa), que probablemente está integrado en los microtúbulos, y MAPs de elevado peso molecular (250-350 kDa), que, en los microtúbulos, aparecen normalmente como «brazos» laterales de 30 nm de largo y pueden funcionar como puentes entre ellos y, p. ej.. la membrana. Algunas de las MAPs de elevado peso molecular son enzimas, pueden, p. ej., fosforilar proteínas, o son ATPasas. La más importante de éstas es la dineína (v. apartado siguiente). Como en los microfilamentos, drogas específicas pueden influir experimenialmente en la formación y descomposición de los microtúbulos. La más conocida es la colquicina, un alcaloide del cólquico ( C u l c h i a t m autumnale). Ésta se une a la lubulina P del heterodímero libre de tubulina y bloquea su incorporación a los microtúbulos. En la actualidad se utilizan en la descomposición de los microtúbulos de las plantas sobre todo los herbicidas orizalina y amiprofosmetil ( A M P ) . de efectos potentes y específicos. Un efecto contrario lo ejerce el taxol. un alcaloide del tejo (7axus, fig. 6-123). Estabiliza los microtúbulos y provoca la agregación de los heterodímeros libres. Los microtúbulos de una misma célula tienen a menudo una estabilidad distinta: se distingue entre microtúbulos «estables» y «lábiles». Ante la influencia de la colquicina se desagregan los microtúbulos lábiles (p. ej.. el huso mitótico), pero no los estables de los flagelos. Y mientras los microtúbulos de los flagelos se mantienen con temperaturas bajas y al ser fijados con tetróxido de osmio, los lábiles desaparecen en ambos casos. Se pudo comprobar por primera vez la abundante presencia de los microtúbulos del lipo lábil gracias a la introducción de la fijación por glutaraldehído en la microscopía electrónica. La diferencia de estabilidad en los microtúbulos se basa probablemente en distintos isotipos de tubulina (en Arabidopsis 9 tubulinas a y 6 tubulinas P) y/o en las proteínas específicas que los acompañan.

En muchas células aparecen conjuntos estructurales de microtúbulos, a veces efímeros para funciones limitadas temporalmente, en otros casos duraderos.

Fig. 2-12: Tubulina y microtúbulos. A Heterodímero de tubulina globular a y p (claro/oscuro; cada una de unos 50 kDa y 4 nm de diámetro) aparecen en hileras longitudinales iguales, en protofílamentos; los 13 protofilamentos forman el microtúbulo, cilindrico y hueco. B-D, microtúbulos en células embrionarias de la caliptra de la cebolla común. Los heterodímeros de los protofílamentos contiguos están débilmente interconectados entre sí de tal manera que se origina una estructura helicoidal plana. En el borde (delante, en el esquema) no están siempre las unidades de tubulina a juntas ni las unidades p juntas, sino que la tubulina a está junt o a la p . B M i c r o t ú b u l o s de la b a n a n a Musa paradisiaca en contraste ne-

gativo. C Corte transversal de microtúbulos de una banda de profase (fig. 2-13 B) en la célula embrionaria de la caliptra de una cebolla; pueden reconocerse los 13 protofílamentos esparcidos (B, C: escala a 0,1 pm). - Fotografías EM: B.l. Dórr; C.H. Falk.

El ejemplo más conocido de tales estructuras funcionales es el huso mitótico (cuadro 2-2). Pero no sólo en la mitosis, sino también durante las demás fases del ciclo aparecen en las células de las plantas superiores ordenaciones o desplazamientos característicos de los microtúbulos (ciclo microtubular, fig. 2-13). En la interfase, los microtúbulos se suelen hallar inmediatamente por debajo de la membrana celular, en el plasma cortical. Desempeñan allí un papel importante en la formación de la pared celular (orientación de las microfibrillas de celulosa; desprendimiento local de la membrana celular de la pared de la célula para formar pared secundaria localmente limitada, p. ej., en la diferenciación de las traqueidas en el xilema, v. figs. 2-74 C, 3-24 E) y en los procesos morfogenéticos. Con juntos sobresalientes de microtúbulos están extendidos en los espermatozoides y en los prolistas carentes de pared, en donde se les relaciona con el reforzamiento de la forma celular característica y/o la fijación del aparato flagelar.

2.2 La célula v e g e t a l

A

51

B

Fig. 2-13: Modificaciones en la ordenación de los microtúbulos antes del inicio de la mitosis en células del meristema radical. A Interfase. B Formación de la «banda de la preprofase» antes de entrar en la profase; su situación señala el ecuador final del huso y el plano de la división celular. C Profase final. - Según M.C. Ledbetter.

En las células de los vertebrados se encuentran, junto a los microtúbulos y los microfilamentos de actina, otros componentes del citoesqueleto semejantes a filamentos con un diámetro en tomo a los 10 nm. Estas medidas están entre los 25 nm de los microtúbulos y los 6 nm de los microfilamentos y por eso se les ha llamado filamentos intermedios ( F I , I F = filamentos 10 nm). Especialmente en el citoplasma de las células de los mamíferos, los IF forman a menudo gruesas y extensas estructuras filamentosas. Destacan también por no ser solubles -excepto en las soluciones de urea-. Los IF son haces de moléculas proteínicas extendidas longitudinalmente. Hasta ahora se conocen 6 subfamilias: las aprox. 40 proteínas distintas de los IF (proteínas IF) son de secuencia homologa. (También las láminas de la lámina nuclear están entre ellas). Basándose en los datos proporcionados por las secuencias pudo obtenerse también los genes para las proteínas IF de los animales inferiores, y también las células vegetales contienen proteínas que reaccionan ante las proteínas IF animales. En algunas proteínas de este tipo se ha comprobado una fuerte tendencia a agregarse a estructuras semejantes a los IF.

2.2.2.2 Proteínas motoras y procesos del movimiento celular El citoesqueleto interviene de manera decisiva en los procesos del movimiento celular (contractilidad, motilidad). Por una parte determina unas direcciones para el movimiento, como una red de vías y carreteras. Por el otro, según el principio de Newton -igualdad numérica de fuerza y contrafuerza-, cada elemento generador de fuerza necesita un apoyo (v. musculatura y esqueleto). En la célula existen unas ATPasas específicas, que, en forma de transformadores de energía quimiomecánicos (moléculas motoras), convierten la energía liberada por la descomposición del ATP en cambios de conformación y, por lo tanto, en movimiento y además colaboran directamente con los elementos del citoesqueleto. En los eucariotas, hay dos sistemas semejantes generalmente extendidos que se co-

rresponden con los dos componentes principales del citoesqueleto: el sistema de la actomiosina y el sistema de los microtúbulos-dineína/kinesina. En el plasma fundamental, colaborando con la actina en la producción de fuerzas de tracción y gravitación, se encuentra la miosina, una ATPasa compleja (gr. myon: músculo), que es activada por la actina. La miosina ha sido estudiada exhaustivamente en el músculo de los vertebrados y los insectos. La miosina II. muy abundante en ellos, posee una estructura cuaternaria (470 kDa) compuesta de 2 largas cadenas paralelas, «pesadas», y 4 cadenas más cortas y «ligeras» (fig. 2-14 A. B). La partícula es muy anisométrica y contiene una gran región caudal en hélice a y dos secciones capitales globulares, N-terminales. Éstas son idénticas y, en los procesos de contracción, actúan independientemente. En ellas se ha localizado actividad ATPásica y lugares para la fijación de actina y en su proximidad están las cadenas ligeras, que fijan Ca". Entre los dominios caudales, la miosina II se agrega en las fibras musculares transversales formando vistosos filamentos estables. A concentraciones bastante elevadas (mil¡molares) de Ca2*, una de las dos cabezas de miosina se une a un filamento de actina, y se libera el producto de la anterior descomposición del ATP. Esto provoca un cambio drástico en la conformación de la miosina, la cabeza se dobla y el microfilamento se desliza unos 10 nm. La adición renovada de ATP disuelve la unión con la actina y la cabeza se levanta de nuevo. En la contracción muscular, estos procesos se repiten cíclicamente y se llega a mutuos desplazamientos de miosina y actina. El sistema de dos componentes formado por los microfilamentos de actina y de miosina actúa no sólo de manera que los filamentos se acorten, sino que se desplacen mutuamente. Este modelo de filamento deslizante («slidingfilantent») es también básicamente responsable del sistema de microtúbulos-dineína-kinesina. Comparando secuencias y a través de ensayos de motilidad (se comprueba la capacidad de las fracciones proteínicas para desen-

52

2 Estructura y microestructura de la célula

xra

Fig. 2-14: Moléculas motoras. A La miosina II procedente de músculo de mamífero es con mucho la molécula motora más conocida y estudiada. La proteinasa tripsina (T) la descompone en dos partes: una capital (cabeza) y otra caudal (cola). La papaína (P) fracciona la cabeza en los dominios globulares de las cadenas pesadas de miosina, con puntos para la unión de la actina y actividad ATPásica, y un cuello, con el que están asociadas las cadenas ligeras (no representadas aquí). El cuello y la cola son dominios extendidos, en hélice alfa. Los puntos de ataque de la tripsina y la papaína se hallan en espacios laxos de la estructura secundaria, sobre los cuales las partículas de miosina pueden flexionarse como en una articulación. En las curvaturas de la articulación de P se basa el desplazamiento recíproco de los filamentos de actina y miosina. B Estructura del dominio de la miosina II. Las unidades globulares del cuello corresponden (como en C-E) a las cadenas ligeras. C-E Miosinas de células vegetales: C, D: miosinas de las clases XI o VIII del girasol y de Arabidopsis thaliana; E: miosina de la clase XII del clorófito sifonal Acetabularia. F Quinesina; las dos cadenas a forman en sus extremos amino (derecha) dominios globulares con actividad ATPásica y puntos para la unión de la tubulina; las dos cadenas ligeras se sitúan en el extremo C. Las miosinas de la dase II miden 160 nm de longitud, mientras que la longitud de los tetrámeros de quinesina es de aproximadamente la mitad tan sólo. - B-E: según D. Menzel. cadenar movimientos en filamentos aislados de actina) se han hallado en estos últimos años gran cantidad de miosinas, que en parte se diferencian considerablemente de la miosina II de las células musculares. Esto es aplicable sobre todo a las miosinas vegetales, que se han distribuido en las clases V I I I . X I y X I I de la superfamilia miosínica (fig. 2-14 C-E). Su manera de actuar es semejante a la de la miosina II. Por lo demás, sus regiones caudales no forman filamentos de miosina (se halla sólo en las células musculares), más bien se fijan directamente a la membrana, a la vesícula o a otras estructuras celulares (excepto los microtúbulos). En la mayoría de los casos, el sistema de la actomiosina determina la corriente plasmática y los desplazamientos de los cloroplastos.

A l contrario que el sistema de la actomiosina, en los movimientos que dependen de los microtúbulos, hay dos clases distintas de proteínas motoras: la dineína y la kinesina (quinesina) (gr. dynamis: fuerza, y kínesis: movimiento). La dineína, un gran complejo molecular, es notable en flagelos y cilios (v. el apartado siguiente), donde fue descubierta. También está en general extendida una «dineína citoplasmática», de estructura más simple, en células carentes de flagelos. Actúa juntamente con la dinactina, otra gran proteína del complejo de la dinamina, y otras proteínas acompañantes, que, según el caso, varían. Los movimientos en los que interviene la dineína se producen siempre en dirección al extremo menos de los microtúbulos, que funcionan como apoyo/vía. Las dineínas son motores menos. En cambio, la mayoría de las kinesinas son motores más. (Sólo unos cuantos representantes de la superfamilia de la kinesina con estructura diferente, en los que los dominios motores se hallan en el extremo carboxilo en vez de en el amino, actúan como motores menos.) Fueron descubiertas en las prolongaciones axiales de las células nerviosas. Mientras tanto, su presencia está bien documentada también en las plantas. Por su forma molecular (fig. 2-14 F) son semejantes a las miosinas, que también (precisamente sólo en los microfilamentos de actina) son motores más. Aunque las kinesinas no están emparentadas secuencialmente con las miosinas, la estructura tridimensional de los dominios motores es similar en ambos casos. En algunos casos, los movimientos celulares tienen lugar de manera diferente a la descrita. Así, el simple alargamiento o acortamiento de los microfilamentos o de los microtúbulos producen cambios de forma. Un mecanismo totalmente distinto, que se basa en componentes moleculares muy diferentes, es el siguiente: el pedúnculo de los vorticelos unicelulares (unos ciliados sésiles) se contrae bruscamente cuando el cuerpo celular roza con algo. En el pedúnculo, un cordón central, el espasmonema, se enrolla formando una hélice plana (fig. 2-15). El espasmonema se compone esencialmente de una fosfoproteína de bajo peso molecular (aprox. 20 kDa), que pertenece a la familia de las centrinas (= espasminas =

Fig. 2-15: El espasmonema contráctil de Vorticella: a la izquierda con el pedúnculo extendido; a la derecha, después de haber sido estimulado, el espasmonema y el pedúnculo se contraen helicoidalmente (420x; contraste ¡nterferencial).

2.2 La célula v e g e t a l

caltractinas). Su conformación cambia de manera impresionante - y también la forma del espasmonema- cuando se une a iones de calcio. No se produce entonces descomposición de ATP, pero se necesita un proceso comparablemente más lento, para eliminar el C a " después de la contracción y volver a extender el espasmonema. Por su secuencia de aminoácidos, las centrinas están estrechamente emparentadas con la calmadulina, una proteína fijadora de calcio. Con la ayuda de anticuerpos específicos, la centrina pudo documentarse en muchos eucitos, incluidas las plantas superiores. Está asociada sobre todo con los cuerpos basales y los centríolos. así como con las estructuras de anclaje de los flagelos (raíces del flagelo, v. 2.2.2.3). Durante la división celular se encuentra también en el centroplasma y en los fragmoplastos (v. 2.2.3.6). Todavía se ignora cuáles son las funciones que aquí desempeña.

53

toesqueleto de los flagelos (fig. 2-17). Junto con la dineína como molécula motora provoca la sacudida del flagelo. Toda la estructura móvil, que tiene un diámetro de 200 nm y recorre el flagelo desde la base hasta la punta, se denomina axonema (gr. áxon: eje; néma: filamento).

2.2.2.3 Flagelos y centríolos Siempre que en los eucariotas aparecen flagelos (lat. flagellum: látigo, azote) su estructura interna es en esencia igual. Se trata de una de las estructuras celulares más conservadoras. También los cilios, ampliamente extendidos en los animales y en el hombre, presentan una microestructura básica igual. Los cilios son más cortos que los flagelos y siempre abundan en la célula donde se hallan (células del epitelio vibrátil; unicelulares: ciliados). Se ha acuñado como término genérico para flagelos y cilios el término undulípodos (lat. undulare y podiunv. prolongación en forma de pie). En cambio, los orgánulos locomotores análogos de los bacterios tienen una estructura totalmente distinta y funcionan de un modo muy diferente (v. 2.3.2).

En el corte transversal de un flagelo se distingue una ordenación característica de 20 microtúbulos (fig. 2-16). Se reconoce como disposición 9 + 2: dos túbulos centrales (singuletes) están rodeados simétricamente por una corona de 9 túbulos dobles (dobletes). Los dobletes no tienen orientación tangencial exacta. El llamado túbulo A está un poco más hacia dentro que el túbulo B. Sólo el túbulo A está formado por 13 protofílamentos de tubulina. El túbulo B. que tiene un diámetro mayor, se asienta con sus 11 protofílamentos al lado del túbulo A y coutiliza 4 de sus protofílamentos, con lo cual se convierte también en un túbulo completo (ciertamente no redondo). Los singuletes y los dupletes forman con numerosas proteínas el complejo ci-

Fig. 2-17: Esquema de la microestructura de un flagelo de eucariota. Los dos microtúbulos centrales (singuletes) están envueltos por una vaina helicoidal, a la cual se unen los dobletes periféricos mediante espinas o fibras radiales elásticas."Siempre un microtúbulo (A, claro) de cada doblete está laxamente unido al microtúbulo B (oscuro) del doblete adyacente a través de unos brazos elásticos de proteína (nexina). Cada microtúbulo A posee además un brazo interno y otro externo de dineína. La numeración de los dobletes comienza en el plano de simetría de los singuletes con 1 y sigue la dirección de los brazos de dineína (observados desde la base del flagelo hacia el extremo libre, en el sentido de las agujas del reloj). Para que quedase más claro sólo se han dibujado 7 dobletes; el hueco -dobletes 2 y 3 - se indica con la interrupción de la circunferencia, que señala la situación de la membrana plasmática. - Según P. Satir.

Fig. 2-16: Flagelo de Scourfieldia caeca, un flagelado verde; base del flagelo, transversalmente a la izq., longitudinalmente a la der. cuerpo basal. Los singuletes centrales, que faltan en cuerpo basal, comienzan a 100 nm más allá de esta placa. En el corte transversal se reconocen someramente los brazos de díneina y las espinas radíales (escala: 0,1 pm). - Fotografía EM: M. Melkonian. - BK: cuerpo basal; flecha: placa basal en transición desde BK al flagelo.

54

2 Estructura y microestructura de la célula

en estas plantas, la unión de los núcleos de las gámetas se ve facilitada por un tubo polínico de crecimiento rápido: sifonogamia). Los centríolos son también cuerpos basales potenciales, que se almacenan en caso de necesidad en la superficie celular y allí pueden crecer formando 11 age los: durante la mitosis ocupan preferentemente los polos del huso, de manera que su distribución por igual entre las células hijas está garantizada.

Fig. 2-18: Cuerpo basal de Scourfieldia (visto transversalmente). En la sección transversal de los tripletes de microtúbulos se reconocen esporádicamente protofilamentos. Sólo los microtúbulos interiores del triplete (A) están completos: los microtúbulos B y C, dispuestos oblicuamente hacia fuera, son estriados, tienen algunos protofilamentos en común con el microtúbulo interno próximo. Los microtúbulos C terminan en la placa basal, A y B se continúan en los dobletes del axonema del flagelo (escala: 0,1 pm). - Fotografía EM: M. Melkonian.

Los cuerpos basales o centríolos no se originan por división de sus semejantes, sino que se forman siempre de nuevo. Esto tiene lugar principalmente en la inmediata cercanía de un cuerpo basal/centríolo, del cual probablemente procede una acción inductora. Los cuerpos basales de las gimnospermas y de pteridófitos muy desarrollados, que todavía producen espermatozoides flagelados - a veces con más de 1000 flagelos por célula-, tienen su origen en una parte esférica del citoplasma engrosado, el blefaroplasto (gr.: blépharon: párpado; fig. 2-19). Los blefaroplastos constituyen una forma claramente estructurada del centroplasnia = centrosoma. una zona del plasma que suele aparecer sin definición estructural y funciona como MTOC y. p. ej., en las fanerógamas sin centríolos, organiza el huso mitótico. Los cuerpos basales suelen estar anclados en el citoplasma por complejos sistemas de microtúbulos, a menudo

La dineína del flagelo es una ATPasa muy compleja y está activada por tubulina. (La dineína de los llamados brazos externos, p. ej., posee una masa de partículas de 2 M D a , consta aprox. de 12 protómeros y al microscopio electrónico aparece como una estructura Inarticulada.) Los brazos de dineína. que parten de los túbulos A y llegan hasta los túbulos B próximos, pueden pasar por los dobletes adyacentes; también aquí es válido el modelo del filamento deslizante (fig. 6-6). Unas fibras o espinas radiales y unos puentes de nexina transforman los desplazamientos longitudinales resultantes en el interior del axonema en el característico movimiento ondulatorio del flagelo. En algunos organismos, la superficie de los flagelos está modificada. Los flagelos burbuiudos son gruesos y están provistos de mastigonemas filamentosos, con lo que aumenta mucho su rozamiento con el agua (figs. 11-20 A-C, 11-72F; gr. mástix: flagelo). Los mastigonemas se forman en el aparato de Golgi como secreciones y llegan a la superficie del flagelo por exocitosis regulada. Los flagelos sin bárbuias se caracterizan por una zona apical fina y alargada a la que sólo llegan los dos microtúbulos del singulete.

Cada flagelo está sujeto al citoplasma cortical mediante un cuerpo basal, un corto cilindro de 9 tripletes de microtúbulos (túbulos A , B y C); no hay singuletes centrales (figs. 2-16,2-18). El cuerpo basal es perpendicular a la superficie celular. Funciona como un centro de formación desde donde crece el flagelo. En la zona de transición entre los cuerpos basales y el eje del flagelo acaban los túbulos C y comienzan los dos singuletes: los túbulos A y B del cuerpo basal se continúan en los 9 dobletes del axonema. Así pues, los cuerpos basales tienen (también) la función de MTOC, y los extremos más de los microtúbulos del flagelo se hallan en los extremos libres de éste. La estructura del cuerpo basal es idéntica a la de los centríolos. Suelen aparecer por parejas. Cuando hay pares de centríolos, éstos cubren sobre todo -pero significativamente no siempre- los polos del huso mitótico. Esta particularidad ha llevado a la suposición errónea de que los centríolos son los centros de formación del huso. Sin embargo, existen organismos sin centríolos, p. ej., todas las angiospermas, que aun así pueden formar el huso mitótico perfectamente, pero ningún flagelo (y tampoco ningún espermatozoide, de modo que.

Fig. 2-19: Neoformación de centríolos/cuerpos basales durante la microsporogénesis del helecho Marsilea. A-C En una parte engrosada del plasma, cerca de la envoltura nuclear se forma una estructura bisimétrica, que consta de 2 blefaroplastos (en color). Éstos se separan antes de la siguiente división celular (D) y ocupan los dos polos del huso (E, F). De cada blefaroplasto parten finalmente aprox. 150 cuerpos basales del espermatozoide flagelado. Todo el proceso muestra que la compleja característica estructura de los centríolos o de los cuerpos basales puede formarse de novo. - Según P.K. Hepler.

2.2 La célula vegetal

unidos también al núcleo. A su vez, los microtúbulos están asociados con frecuencia con características estructuras filamentosas de las cuales hay dos clases: las fibras transversales del sistema I, formadas por filamentos de 2 nm, contienen como componente principal la asemblina, una proteína de 34 kDa y no son contráctiles, y las fibras del sistema II, formadas por filamentos de 4-8 nm. contráctiles y con centrina.

2.2.3 El núcleo La información genética de todas las células -tanto eucitos como protocitos- está digitalmente codificada en las moléculas de D N A . En los eucitos, es el núcleo celular (a excepción de mitocondrios y plastidios, cada uno con su sistema genético propio) el único compartimento donde se almacena y se multiplica (replica) el D N A y donde se sintetiza (transcribe) y madura (se procesa) el RNA. Todos estos procesos tienen lugar en el carioplasma o núcleoplasma, que está separado del citoplasma circundante por una envoltura o cubierta nuclear biestratificada. (ing.

nuclear envelope). Equivale a una cisterna del RE hueca y esférica y presenta como señal característica especial numerosos complejos de poros para el intercambio de macromoléculas entre el núcleo y el citoplasma. Los R N A m , los RNAt y los prerribosomas formados en el nucléolo abandonan el espacio nuclear a través de los poros del núcleo, y proteínas específicas de éste llegan también a él a través de dichos poros (figs. 2-20,7-9, 7-17).

55

En el espacio nuclear no hay ninguna membrana, sino moléculas de D N A con longitudes del orden de cm y dm (10100 miles de millones de Da). El indispensable orden funcional y estructural lo mantiene un esqueleto nuclear, la matriz nuclear. En este gel de proteínas estructurales está distribuido el complejo de desoxirribonucleoproteína (DNP), la cromatina. En él desempeñan un papel dominante las histonas básicas como proteínas acompañantes del D N A . La cromatina implicada en la replicación o en la transcripción está descondensada (eucromatina). En cambio, los cromocentros especialmente densos están muy condensados y son genéticamente inactivos (heterocromatina). Lo mismo puede decirse de los cromosomas compactos durante la división nuclear. La activación génica, como requisito indispensable para la transcripción, se logra localmente en determinadas secuencias del D N A a través de diversas proteínas no histónicas (PNH, NHPr), sobre todo a través de los factores de transcripción (FT, TF). Modelos diferentes de la represión y la activación génica condicionan la diferenciación de células hísticas en los pluricelulares (expresión génica diferencial).

La mayor parte de los componentes estructurales moleculares y supramoleculares del núcleo son estructuras funcionales que no son duraderas. E.g., la envoltura celular y los nucléolos se descomponen en las fases iniciales de la división nuclear y vuelven a formarse en la fase final de ésta. Asimismo, el esqueleto nuclear se manifiesta como una estructura dinámica, sus componentes moleculares cambian a lo largo del ciclo celular, la característica sucesión de situaciones entre y durante la división nuclear y celular. El único componente del núcleo que -una vez formado por replicación- no se descompone más en circunstancias normales es el D N A de la cromatina. Es la materia que constituye los genes. Entre el volumen del núcleo con su extenso archivo de la información genética de la célula eucariótica y el volumen total del protoplasto existe una relación de aprox. 1:10. Esta relación núcleo/plasma se mantiene constante cuando cambia el volumen de la célula. Las grandes células con abundancia de plasma suelen poseer también grandes núcleos que se distinguen casi siempre por la multiplicación de las dotaciones cromosómicas que contienen (v. 2.2.3.5).

núcleo celular

citoplasma

Fig. 2 - 2 0 : El «dogma central» de la biología indica que el flujo de información en la célula va del DNA a las proteínas a través del RNA: el DNA hace al RNA, el RNA hace a las proteínas. Sin embargo, el DNA sirve no sólo como matriz para la síntesis del RNA (transcripción, 2), sino que también da las instrucciones para su propia multiplicación (replicación, 1). Es posible la retraducción del RNA a secuencias del DNA (transcripción inversa 3, practicada, entre otros, por los virus de RNA, que introducen su genoma en el DNA de la célula hospedante). En los eucitos, estos procesos y el procesamiento del RNA recién formado (4) se producen en el interior de la envoltura nuclear, que está atravesada por complejos de poros. Los RNA formados y procesados en el núcleo son activos en el citoplasma, en la síntesis de las proteínas sobre los ribosomas (traducción, 5). Muchas proteínas regulan en forma de enzimas el intercambio de sustancias y energía de la célula (6); otras se desplazan al núcleo (7) donde, p. ej., intervienen en la replicación y la transcripción, o asumen importantes funciones en la cromatina acompañando al DNA.

2.2.3.1 Cromatina La mayor parte del D N A nuclear forma complejos con las histonas. Las histonas están extendidas generalmente en los eucariotas. (Una excepción la constituyen sólo los dinoflagelados - f i g . 11-70-, cuya cromatina tiene una organización diferente. No obstante, estos unicelulares son eucariotas típicos en todos los demás aspectos.) La relación de masa histona/DNA es de alrededor de 1. Las histonas aparecen en las células vivas únicamente unidas al D N A . Se sintetizan sincrónicamente con él en el citoplasma, en la fase replicativa del ciclo celular (fase S) y se desplazan rápidamente hacia el núcleo. El D N A . que es muy ácido, atrae como polianión a las moléculas de histona, las cuales, por su parte, son básicas gracias a sus numerosos restos de lisina y arginina y constituyen policationes (tabla 2-1). La serie de H1 a H4 se distribuye siguiendo la disminución de las partes de lisina y el aumento de las par-

56

2 Estructura y microestructura de la célula

Tabla 2-1: Resumen de los cinco tipos fundamentales de histonas. Denominación

Masa molecular [kDa]

Forma molecular

H1

>24

H2A H2B H3 H4

= 18,5 = 17 15,5 11,5

Con dos prolongaciones de carga positiva (C y N-terminal) y dominios centrales globulares N-terminal, globular Dominios con acumulación de restos de aminoácidos básicos dispuestos lateralmente

tes de arginina. Las histonas, en particular H3 y H4. han cambiado muy poco en la filogénesis. Existen, sin embargo, variaciones específicas de los tejidos, que en parte dependen de activaciones diferenciales de genes para las histonas un poco distintos (isotipos) y, en parte, de modificaciones de las moléculas histónicas, reversibles y posteriores a la traducción (acetilaciones y fosforilaciones de aminoácidos aislados; v. 7.2.2.2). Las cuatro histonas, desde H2A a H4, que poseen las mismas formas y tamaños moleculares, forman automáticamente -también sin D N A - estructuras cuaternarias plano elipsoidales. En estas partículas, con un diámetro de 10 nm

Fig. 2-21: Nudeosomas, esquemático. A Aspecto semejante al de un collar de perlas: 3 octámeros de histona (punteado) de una doble hélice de DNA levógira unidos a través del conector de DNA; rayas transversales: puntos de ataque de la nudeasa de Micrococcus. B Estructuras supranudeosómicas que se forman al intervenir H1 (negro); a la derecha nudeofilamento; a la izquierda, fibrilla de cromatina (aquí H1 no está dibujada). - Según A. Worcel y C. Benyajati.

• 'M* * >4

mmm

•

w

M

b

h

I

• & !

Fig. 2-22: Cromatina aislada de núcleos de la cebolla común Allium cepa (A, B) y la cebada Hordeum vu!gare(C, D, con EM de barrido). A «Collar de perlas» de la cromatina expandida con baja fuerza iónica. B Estructuras supranudeosómicas en concentración fisiológica salina (100 mM NaCI). C Cromatina después de ser tratada con proteinasa K; junto al DNA desnudo se ven nudeofilamentos y fibrillas de cromatina. D Después de un breve tratamiento con proteinasa K aparecen en el cromosoma sobre todo fibrillas de cromatina (escala: 0,2 pm). - Fotografías A, B: H. Zentgraf; fotografías REM, C, D: 6 . Wanner.

2.2 La célula v e g e t a l

y un grosor de 5 nm. hay 2 moléculas de cada tipo de histona implicada. Se les llama por eso octámeros de histona y a sus elementos estructurales histonas centrales (ing.: core histones). En torno al borde de estos octámeros, donde también se hallan los extremos N, muy básicos, de las moléculas histónicas, hay siempre un segmento de secuencias de D N A de 145 pb de largo laxamente arrollado (fig. 2-21). La doble hélice de D N A describe 2 vueltas por octámero de histona y luego se desplaza al siguiente octámero. El espacio intermedio, de 60 pb de largo, se llama conector (acoplador, linker) y es el punto de ataque preferente de las endonucleasas. En experimentos adecuados de digestión, los complejos de nucleohistona surgen de una masa uniforme de partículas, los llamados nucleosomas. A l E M la cromatina libre de H1 y muy esponjada presenta un aspecto de «collar de cuentas» (fig. 2-22 A). Esta imagen cambia cuando se añade H l . Esta histona de grandes moléculas (y que se ha conservado mucho a lo largo de la evolución), no interviene en la formación de los octámeros de histona o de los nucleosomas, pero puede, a través de un enlace no específico de secuencia, ligar estrechamente entre sí los nucleosomas al D N A conector y octámeros de histona provistos de D N A . Así, a la H1 se la denomina también histona conectora (ing. linker histone). Se produce una condensación de la cromatina, la cual se hace más compacta al aumentar la proporción de H1 (fig. 2-22 B-D). Además, se forman en primer lugar los núcleofilamentos (= fibrillas elementales, básicas o fundamentales), con diámetros de 10 nm; luego, al avanzar el engrasamiento, se forman diversas estructuras, como, p. ej., los solenoides (estructuras helicoidales con 6 nucleosomas por vuelta; gr. sólen: tubo), estructuras en zigzag menos regulares o gránulos supranucleosomales = nucleómeros. Finalmente surge una estructura filamentosa de unos 35 nm de grosor: las fibrillas de cromatina. La doble hélice de D N A contenida en una fibrilla de cromatina sería más de 20 veces más larga en su forma expandida. Un nivel aún más elevado de empaquetamiento o compactación cromatínica aparece principalmente durante las

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divisiones nucleares. Entonces, diversas proteínas no histónicas forman un esqueleto cromosómico filamentoso, del cual surgen fibrillas de cromatina en todas las direcciones a modo de cintas laterales. Así aparecen, visibles ya con el L M . los cromonemas. de 0,2 | j m de diámetro (v. 2.2.3.7). El empaquetamiento extremo de la cromatina se alcanza finalmente a través de un enroscamiento más intenso en los cromosomas metafásicos durante la mitosis y -aún más pronunciadamente- en la meiosis (figs. 2-23, 2-24, 2-29 D. 2-35 F-H). La doble hélice de D N A de un cromosoma así sería 10 000 veces más larga que el cromosoma condensado si se extendiera ésta. A l contrario que la cromatina inactiva y descondensada. la cromatina activa está relajada al máximo. En sus regiones respectivas, las histonas son modificadas por mediación, acetilación o fosforilación, lo cual hace disminuir su afinidad por el D N A . Por eso, el mismo D N A es un poco más accesible a los factores de transcripción y a los enzimas de replicación y transcripción, pero también es especialmente sensible ante la DNasa I. Los factores de transcripción (FT, T F ) se unen específico-secuencialmente a zonas del D N A . que se hallan delante de extensiones génicas, y dirigen su transcripción (v. 7.2.2.2).

2.2.3.2 Cromosomas y cariotipo El término «cromosoma» (derivado del gr. chróma: color, debido a la gran capacidad para teñirse de los cromosomas condensados) fue introducido hace más de 100 años por el anatomista W. Waldeyer. Como se sabía que el D N A era el portador de la información genética, el término se aplicó frecuentemente a todas las estructuras portadoras de genes, de manera que también en los plastidios y mitocondrios, en los bacterios e incluso en los virus, se ha hablado de cromosomas, aunque en estos casos no intervienen las histonas y no existen los típicos ciclos de condensación/descondensación. La totalidad de los genes o de las estructuras portadoras de genes de los organismos recibe el nombre de genoma (gr.: génos: linaje, familia). Junto al genoma celular (nucleoma) tenemos en las células vegetales el plastoma (genoma de los plastidios) y el condrioma (= condroma) de los mitocondrios (v. 7.2.1). que son más pequeños que el nucleoma. El tamaño del genoma está determinado por la cantidad total de pares de bases del D N A (tabla 7-2).

Se denomina cariotipo al conjunto de cromosomas de los miembros de una especie. Este término comprende la totalidad de las propiedades de los cromosomas reconocibles citológicamente (tamaño, forma, número) y es una característica genética, sistemática y filogenética especialmente importante. El número de dotaciones cromosómicas similares en el núcleo de una célula determina su grado de ploidía (n). Los núcleos celulares con sólo una dotación cromosómica son haploides ( I n ; gr. haplós: sencillo). Las células somáticas (hísticas) de los pteridófitos y los espermatófitos son predominantemente diploides (2n). Los núcleos de tamaño inusitado suelen ser poliploides: contienen de unas pocas a muchas copias de los conjuntos de cromosomas y genes de la especie en cuestión. También los núcleos celulares poliploides obtenidos artificialmente suponen incrementos celulares equivalentes. El término valor C se aplica a la cantidad total de D N A del genoma haploide. dado en picogramos (1 pg = 10 12 g). El valor C del bacterio Escherichia coli es de 0,004, el del tabaco es de 1,6,7,5 el del maíz y el de algunas especies de lirios sobrepasa el de 30. Fig. 2-23: Estructura helicoidal de los cromosomas meióticos de Tradescantia virginiana (4050x). - C.D. Darlíngton y L.F. La Cour.

Cada cromosoma de una dotación cromosómica almacena diversas partes de la información genética y. por lo tanto, suelen tener formas diferentes (fig. 2-24). La representa-

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2 Estructura y microestructura d e la célula

centrómero

cinetocoro 1 región organizadora del nucléolo

heterocromatina.

telómero

<2

[/

B

4

I

«r »•

4*

%

Fig. 2 - 2 4 : Durante las divisiones del núcleo (p. ej., en la metafase y la anafase de la mitosis), los cromosomas aparecen en forma de densas unidades y para ellas se acuñó el término «cromosoma». A Esquema de un cromosoma SAT con los dos telómeros, el centrómero con los dos cinetocoros (lugar de inserción de los microtúbulos del huso), bandas de heterocromatina (además regiones junto al telómero y en la zona del centrómero), región organizadora del nucléolo característica de los cromosomas SAT y un satélite heterocromático. El cromosoma está partido longitudinalmente en 2 cromátidas, que corresponden a los futuros cromosomas hijos. B Cromosomas anafásicos de la cebada Hordeum vulgare, número cromosómico doble: 2n = 2 8 , 2 SAT por dotación, pueden reconocerse las 4 ÑOR y los cuatro satélites de las dos dotaciones de los cromosomas hijos (1880x). C Dotación cromosómica de Anemone blanda (2n = 16); bandas heterocromáticas-fuera del centrómero- coloreadas para que resalten (600x). - B: preparación de R. Martin, fotografía REM: G. Wanner; C: fotografía LM de D. Schweizer.

tafase, v. 2.2.3.5). Además, son también de especial importancia las siguientes características (fig. 2-24): longitud, situación de los centrómeros, presencia o ausencia de una región organizadora del nucléolo y secciones heterocromáticas. El centrómero (= estrangulamiento primario; gr. kéntron: centro; y meros: parte) es todo punto adelgazado de un cromosoma, sobre el que forma un ángulo durante los desplazamientos de los cromosomas en la prometafase y en la anafase de las divisiones nucleares y donde se insertan los microtúbulos del huso mitótico. Estos microtúbulos acaban en una estructura pluriestratificada laminar o semiesférica que se sitúa a cada lado del centrómero y que se conoce por el nombre de cinetocoro (gr. kínesis: movimiento; choros: lugar). El centrómero divide al cromosoma en dos brazos cuya longitud relativa puede ser igual o muy distinta. La expresión numérica de la relación longitudinal es el índice del centrómero (longitud del brazo cromosómico corto partido por toda la longitud del cromosoma). En los cromosomas de unas cuantas especies, como p. ej. en Luzula, no pueden localizarse los centrómeros, pues las fibrillas del huso se hallan en diferentes lugares de los cromosomas (centrómeros «difusos»). En los extremos de los cromosomas se forman unos telómeros especiales. Impiden la fusión de los cromosomas, que se produce con frecuencia después que se produzcan las rupturas cromosómicas (v. 7.2.1.1). Unas proteínas específicas pueden hacer que los telómeros se fijen a la envoltura nuclear. El D N A de los telómeros se caracteriza por sus secuencias repetidas extendidas. La replicación de este D N A tiene lugar a través de una telomerasa especial que contiene RNA. Los experimentos de microdigestión demuestran que cada cromosoma sólo posee una hebra de D N A que lo recorre (modelo de una hebra; después de la replicación en la fase S del ciclo celular, dos hebras). Como ya ha podido realizarse el secuejiciado del D N A , se está llegando a conocer cada vez con mayor rapidez las secuencias totales de todos los cromosomas y del genoma, con lo que actualmente se han aclarado muchos detalles acerca de la organización de las secuencias de la cromatina, como p. ej. la situación relativa y la estructura especial de los puntos de inicio de la replicación del D N A (orígenes), segmentos de secuencias codificantes (codificadoras) y no codificantes, exones e intrones, o secuencias reguladoras o múltiples. De todo esto se tratará en los apartados 7.2.1 y 7.2.2 de la parte dedicada a la fisiología.

2.2.3.3 Nucléolos y prerribosomas Los nucléolos son los lugares donde tiene lugar la biogénesis de los ribosomas y son estructuras macizas y gruesas que se distinguen bien en el núcleo con el miscroscopio óptico. Cada nucléolo está atravesado por un segmento de D N A cromosómico que recibe el nombre de región organizadora del nucléolo (nucleolus organisa-

ción esquemática de una dotación cromosómica haploide, sencilla, de una especie recibe el nombre de cariograma o idiograma (fig. 10-10; cuadro 7-1 C). La elaboración de éste se basa en estudios hechos con el microscopio óptico de cada una de las fases de la división nuclear, en la que los cromosomas presentan la máxima condensación (me-

tor región, Ñ O R , R O N ) y que lleva genes repetitivos para los RNAr, a excepción del RNAr 5S (DNAr). Los cromosomas con un ÑOR se denominan cromosomas satélite o SAT. En la metafase, el ÑOR es visible también al microscopio óptico con el aspecto de un punto fino de un brazo cromosómico (fig. 2-24 A , B). Se le denomina es-

2.2 La célula v e g e t a l

trangulamiento secundario (el primario corresponde al cenirómero). En la dotación cromosómica haploide hay un cromosoma SAT por lo menos y, precisamente en las plantas, sólo suele haber uno, de manera que el número de nucléolos corresponde al grado de ploidía: los núcleos de las células hísticas diploides contienen 2 nucléolos; los núcleos triploides del tejido nutricio de las semillas de las angiospermas, 3. El D N A r es un ejemplo de secuencias múltiples: numerosas unidades Iranscriptoras situadas a modo de tándem, una detrás de otra, y separadas entre sí por regiones intermedias no codificadoras más cortas (espaciador: ing.: spacer). Cada unidad de transcripción contiene los genes para los «grandes» R N A r en una sucesión siempre igual y se transcribe completa. Después, el transcrito primario - e l p r e R N A r - se descompone en los R N A r individuales y es liberado de las secuencias laterales. Los restos de ribosa y las bases se metilizan en ciertos puntos. El nucléolo dispone de una maquinaria de procesado propia, que se diferencia de la del restante espacio nuclear.

El D N A r carece de nucleosomas. Su transcripción se efectúa a través de la RNA polimerasa I. dependiente del nucléolo y sólo poco sensible ante la amanitina. En las unidades de transcripción, las moléculas de R N A polimerasa I están densamente ordenadas y cada unidad se transcribe sincrónicamente unas 100 veces. Además, se produce la repetición masiva de genes de RNAr. Precisamente

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en las plantas superiores se alcanzan grados de repetición extremos (hasta 15 (MX) copias por núcleo en el trigo, hasta 20 000 en la calabaza y hasta 23 (KM) en el maíz). Así se expresa el hecho de que las células en crecimiento tienen una enorme necesidad de ribosomas. Dado que los ribosomas tienen sólo unas pocas horas de existencia, las reservas de ribosomas de estas células tienen que renovarse constantemente. El tamaño del nucléolo es una medida de la intensidad de la síntesis proteínica celular. En las células que no sintetizan ninguna proteína (p. ej., las células generativas del tubo polínico) sólo hay nucléolos pequeños o bien faltan por completo. A l aumentar el grado de maduración, se multiplican las proteínas ribosómicas hasta que acaban por desprenderse del nucléolo los prerribosomas terminados en forma de precursores directos de las subunidades ribosómicas grandes y pequeñas y se desplazan hacia los complejos de poros de la cubierta nuclear. La sucesión temporal de estos procesos se refleja ampliamente en la estructura del nucléolo (fig. 2-25). Hay tres zonas diferenciadas: El D N A r de la ÑOR atraviesa el núcleo a modo de meandro y está envuelto por material filamentoso fino y laxo (centros fibrilares); estos centros son los lugares de la transcripción. Hacia fuera, el material filamentoso se engrosa formando zonas fibrilares densas, los lugares donde se produce el procesado. Finalmente la periferia del nucléolo está formada por una zona granular, en la que se acumulan los ribosomas.

2.2.3.4 Matriz y envoltura nuclear Cuando en los núcleos celulares aislados se destruyen las membranas de la envoltura (cubierta) y se separan cuidadosamente todas las proteínas disueltas, queda entonces, después de la digestión por nucleasa, una estructura suelta, de gel, que por su forma y tamaño corresponde al núcleo originario. Esta m a t r i z nuclear (esqueleto nuclear)

está compuesta por una mezcla de proteínas distintas. Las regiones cromosómicas implicadas en la transcripción están firmemente unidas a ella. Lo mismo puede decirse en general acerca de los enzimas de la replicación del D N A y las RNA polimerasas; permanecen unidos al esqueleto nuclear y arrastran al D N A a lo largo de ellos. Por inmunomicroscopía se pudo comprobar que la transcripción y el procesado se concentran en determinados puntos del espacio nuclear, en donde se acumulan todos los enzimas y factores necesarios. También el D N A posee a determinados intervalos unas secuencias de fijación para la matriz nuclear y forma entre estos puntos de fijación asas, que se comportan de hecho como el D N A circular, a pesar de la linearidad del D N A cromosómico. En cada uno de estos círculos, la transcripción o la replicación pueden regularse independientemente de las asas contiguas.

Fig. 2-25: Nucléolo del núcleo de una célula procedente del meristema radical de Allium cepa (cebolla común). Los orificios de la región organizadora del nucléolo del cromosoma SAT (*) están envueltos por materia fibrilar densamente empaquetada. Contiene los transcritos primarios, mientras que en la zona granular externa se acumulan los prerribosomas (escala: 1 pm). - Fotografía: H. Falk. - Chr cromatina.

Inmediatamente dentro de la envoltura del núcleo se engrosa la matriz nuclear y forma la lámina nuclear, que. desde luego, no está tan claramente estructurada como en muchos núcleos celulares animales. Está constituida por unas proteínas características: las láminas. La descomposición de la envoltura nuclear durante la división del núcleo la inicia una fuerte fosforilación de las láminas. En cambio, la neoformación de la envoltura nuclear al formarse las células hijas va acompañada por la desfosforilación de las láminas. También el resto del esqueleto nuclear se disuelve en parte duran-

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2 Estructura y microestructura de la célula

(CPN; N P C , del ing. nuclear pore complexes\ fig. 2-26). A través de los poros nucleares tiene lugar el transporte hacia fuera del R N A (p. ej., R N A m , RNAt) y RNP (p. ej., subunidades ribosómicas), el transporte hacia dentro de proteínas «canófilas» (p. ej., histonas, D N A y RNA polimerasas) y el desplazamiento hacia dentro y hacia fuera de determinadas proteínas y complejos, que van de un lado a otro entre el espacio citoplasmático y el nuclear (p. ej.. importina, v. 7.3.1.4, fig. 7-17). Puede haber hasta 80 NPC por p m : de envoltura nuclear. La complejidad de los complejos de poros nucleares es enorme y tienen un aspecto semejante en todos los eucariotas (fig. 2-26 B). Con una masa de más de 100 MDa, todo el complejo supera de 10 a 30 veces la masa de un ribosoma. En su formación intervienen de 30 a más de 100 proteínas. Se las conoce con el nombre de nucleoporinas. Muchas de ellas contienen frecuentes repeticiones de lu secuencia de la pareja fenilalanina-glicina, lo cual apunta hacia un cierto parentesco filático de las nucleoporinas.

2.2.3.5 Mitosis y ciclo celular

filamentos anillo espinoso citoplasmático anillo espinoso externo cisterna perinudear lámina nuclear espinas radiales anillo espinoso interno anillo espinoso nuclear

Fig. 2-26: Complejo de poros de la envoltura nuclear. A Envoltura nuclear de Allium cepa (cebolla), criofracturada (escala: 1 pm). B Modelo de la microestructura de un complejo de poros. En la cisterna perinudear se halla el anillo espinoso externo, que, junto con el anillo espinoso nuclear y el citoplasmático, lleva las espinas radiales. La zona situada entre las espinas está engrosada con material amorfo. El anillo espinoso citoplasmático tiene 8 partículas a partir de las cuales los filamentos alcanzan el citoplasma. Sobre el anillo espinoso interno, las espinas contienen un gránulo central tubuliforme. A través de él pasan las partículas que se intercambian el núcleo y el citoplasma. - A: Fotografía EM de V. Speth.

te la división nuclear, y en los cromosomas densos puede verse un esqueleto cromosómico de composición realmente sencilla y especialmente denso.

La envoltura o cubierta nuclear comunica en algunos

lugares con las cisternas del RE y presenta ribosomas en su lado externo. Así aparece como parte del RE, que se caracteriza por su situación especial entre el carioplasma y el citoplasma y por poseer complejos de poros nucleares

Mitosis es el nombre que recibe la forma más frecuente de división celular (carioquinesis). en la que de un núcleo se originan dos núcleos hijos con la misma herencia. El término tiene su origen en la presencia en el proceso de cromatina condensada (gr. mitos: filamento; los primeros estudios detallados sobre la mitosis fueron realizados por Eduard Strasburger, el creador de esta obra. > el anatomista Walther Flemming, con plantas o animales de cromosomas especialmente largos; fig. 2-27). Antes de cada mitosis. en la interfase (fase entre dos mitosis sucesivas) se replica de manera idéntica la información genética almacenada en el núcleo. La mitosis es, por tanto, el proceso en el que con la ayuda del huso mitótico. las dos dotaciones cromosómicas correspondientes se distribuyen exactamente igual entre los dos núcleos hijos resultantes. Así. desde el punto de vista genético, la mitosis es una división ecuacional (lat. aequalis: igual). Todas las células procedentes una única célula por mitosis constituyen un clon celular, un grupo de células genéticamente idénticas (gr. klon: rama, brote). Las mutaciones pueden suprimir la igualdad hereditaria de un clon. La mi tosis va unida frecuentemente a la división celular (citoquinesisi. pero no siempre. Ésta puede ser desigual a pesar de la división ecuacional del núcleo y, p. ej., dar lugar a dos células de distinto tamaño. Estas divisiones celulares desiguales surgen siempre al comenzar los procesos de diferenciación. I En los procariotas no se da la mitosis, pero también en ellos está asegurada, aunque mediante mecanismos diferentes, la distribución por igual del material hereditario replicado entre las células hijas (v. 2.3.1), de manera que también en ellos hay clones celulares. El clonado del D N A , es decir, la reproducción idénüca de cualquier secuencia de D N A en cultivos bacterianos que crecenta pidamente, es un método fundamental de la tecnología genética.

El transcurso de la mitosis se conoce desde hace unos 100 años. Se acostumbra a dividir en cinco partes (figs. 2-27. 2-28). En una fase preparatoria relativamente larga, la profase, en la que los cromosomas se condensan lentamente, el material gene'tico sensible es, por así decirlo, empaquetado y pasa de la «forma de trabajo», laxa, a la «forma de transporte» compacta (fig. 2-29). A l microscopio electrónico se manifiesta en un enmarañamiento en la estructura de la cromatina, y los cromosomas acaban por ser reconocibles individualmente. Sus brazos parecen hendidos longitudinalmente a intervalos y la replicación precedente del D N A cromosómico se evidencia también

2.2 La célula v e g e t a l

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Fig. 2-27: Mitosis y división de una célula embrionaria (ápice radical de Aloe thraskii). A Interfase; B-D Profase; E Prometafase; F Metafase; G Anafase; H, I Telofase y división celular (1 OOOx). - Según G. Schaffstein. - n núcleo, ni nucléolo, ch cromosomas, pl citoplasma, s huso, k casquetes polares, kp placa ecuatorial, t núcleos hijos, z placa celular creciendo en el fragmoblasto, m placa celular, que más tarde se convertirá en la lámina media de la nueva pared celular.

al nivel de la estructura cromosómica. La condensación de la cromatina la provocan unas proteínas entre las cuales desempeñan el papel principal las histonas del linker del grupo H1 y las llamadas proteínas SMC. (El acrónimo SMC hace referencia al gen SMC/, descubierto en la levadura Sctccharomyces y cuyo producto provoca la estabilidad de los winicromosomas.)

mediatamente después de la fragmentación de la envoltura nuclear se han desprendido también los nucléolos de los estrangulamientos secundarios de los cromosomas SAT, y se alejan de la zona del huso. Generalmente se deshacen en el citoplasma. Una parte del material nucleolar se absorbe sobre la superficie de los cromosomas y es transportado por ellos a las células hijas.

En el citoplasma se forma entretanto el huso mitótico. Ya antes de la condensación de la cromatina se aproximan los microtúbulos periféricos y forman la banda preprofásica, que señala el futuro ecuador celular (fig. 2-13). Más tarde los microtúbulos se reordenan formando el característico huso mitótico (cuadro 2-2). En este punto, todos los grandes orgánulos citoplasmáticos son desalojados de la zona del huso. Se llega al final de la profase cuando la envoltura nuclear se fragmenta. La cisterna perinuclear se descompone súbitamente en vesículas y en cisternas pequeñas, que se sitúan en los polos del huso. Posteriormente volverán a tomar parte en la neoformación de las envolturas de los núcleos hijos.

Los centrómeros se caracterizan por tener secuencias de D N A especiales, a menudo muy repetitivas y que nunca se transcriben. Aquí se encuentran también muchas proteínas específicas (CENP, proteínas centroméricas), que además forman los cinetocoros, que tienen forma de placa, y se fijan al D N A de los cromómeros. La placa cinetocórica externa tiene una gran afinidad por los extremos más (plus) de los microtúbulos del uso, y la interna la tiene por la cromatina de los centrómeros.

A la profase le sigue una fase de transición, en la que, en primer lugar, los cinetocoros de los cromosomas entran en contacto con los microtúbulos del huso y se disponen en el ecuador celular, el plano de simetría entre los polos del huso (metaquinesis durante la llamada prometafase). In-

Uno tras otro, los centrómeros alcanzan,.en el ecuador celular, a los cromosomas, que están condensados al máximo. Los brazos cuelgan generalmente en dirección a los polos a partir de la placa ecuatorial. Así se llega a la metafase (gr. metá: entre, en medio). Esta etapa es en la que mejor puede observarse al microscopio óptico la dotación cromosómica completa (fig. 2-24 B. C). Con la ayuda del alcaloide colquicina, que destruye el huso al descomponer los microtúbulos, puede detenerse la mitosis.

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2 Estructura y microestructura de la célula

chas células tetraploides en los meristemas del tallo; los cromosomas divididos, con la alteración continua del huso mitótico, acaban reunificándose en un único «núcleo restituido», que es, en consecuencia, mayor y sigue siendo tetraploide durante el resto de la mitosis. Debido a la relación núcleo-plasma, aumenta de manera equivalente el tamaño de la célula y, en las plantas útiles, también el rendimiento. La mayoría de nuestras plantas cultivadas son. de hecho, poliploides.

A consecuencia de los movimientos anafásicos, las dos dotaciones cromosómicas hijas acaban por estar lo más alejadas posible dentro de la célula madre, que todavía no se ha dividido. El desplazamiento de los cromosomas llega a un estado de reposo y se alcanza el final de la anafase, la etapa más breve de la mitosis.

Fig. 2-28: Mitosis y división celular en la célula terminal de un estambre de Tradescantia virginiana, muestra viva (680x). 1 Final de la profase, casquetes polares visibles por encima y por debajo de los cromosomas condensados; 2 Prometafase (metaquinesís, 15 min de duración); 3 Metafase (15 min); 4,5 Anafase (10 min); 6 Comienzo de la telofase y la división celular por formación de las placas. - Fotografías por contraste interdiferencial: P.K. Hepler; de J. Cell Biol. 100, 1985, p. 1365, con permiso de Rockefeller University Press.

La metafase tiene una duración relativamente larga, lo cual facilita la ordenación correcta en el huso mitótico de los cromosomas, que sólo presentan un movimiento levemente oscilatorio. A la vez, se prepara la división definitiva de los cromosomas replicados: los futuros cromosomas hijos se ven cada vez más claramente en forma de semihendiduras longitudinales de los cromosomas (cromátidas). Finalmente, las cromátidas a menudo sólo están unidas al centrómero. La unión está garantizada por la cohesina. un complejo proteínico multímero. Con la descomposición proteolítica sincrónica del complejo de cohesina después de la ubiquitinización. empieza bruscamente la anafase: los cromosomas hijos independizados son desplazados con la ayuda del huso mitótico (cuadro 2-2) hacia los polos de éste (gr. aná: a lo largo, hacia arriba). Por tanto, un cromosoma hijo es desplazado a uno de los polos y el otro, al otro polo. En la anafase tiene lugar la distribución del material genético entre los futuros núcleos o las futuras células hi jas. La célula, que todavía no se ha dividido, se encuentra en esta fase en un estado elevado de ploidía. Si. p. ej., el núcleo celular era diploide (2n), ahora la célula es temporalmente tetraploide (4n). Esto puede utilizarse en la producción de plantas poliploides: administrando colquicina en los puntos vegetativos se originan mu-

En la fase final (telofase; gr. telós: final, meta) los procesos parciales esenciales de la profase se desarrollan en sentido inverso; el huso se deshace, en torno a los cromosomas, densamente agrupados en las regiones polares, se forma por fusión de las cisternas del RE una envoltura nuclear cerrada y en ella vuelven a aparecer enseguida los poros nucleares. Los cromosomas se esponjan y sus partes eucromáticas se convierten en la cromatina característica del núcleo interfásico: el material genético es «desempaquetado» nuevamente para que tome a ser fisiológicamente activo. Con gran rapidez vuelven a formarse los nucléolos, primero por condensación del material que había sido transportado con él a la superficie de los cromosomas, pero también por haberse reanudado la síntesis de precursores de R N A r en la ÑOR de los cromosomas SAT. En el citoplasma vuelve a haber síntesis proteínica, antes paralizada durante la mitosis, y entonces suele producirse la división celular (v. 2.2.3.6). A l final de la telofase se llega a la interfase, la verdadera fase de tratjajo de la cromatina. En realidad dura más que toda la mitosis. Todo el curso de la mitosis y la interfase reciben el nombre de ciclo celular (figs. 2-30, 7-20). En las células de los meristemas, el ciclo celular es permanente: al pasar a células hísticas se detiene tras una última mitosis. Gracias a investigaciones con isótopos se ha sabido que la replicación del D N A c r o m o s ó m i c o se produce en un período intermedio de la interfase. A este período se le llama fase S (S, por síntesis de nuevo D N A : durante toda la interfase se forma R N A y proteínas). El período que media entre la mitosis (fase M ) y la fase S recibe el nombre de fase G r y el que media entre la fase S y la siguiente mitosis, fase G, (G por el inglés gap: hueco, vacío). En los sucesivos ciclos celulares se alternan multip l i c a c i ó n y d i v i s i ó n , r e p l i c a c i ó n y segregación del material genético. Las fases G intercaladas sirven para el crecimiento de la célula (sobre todo la G,) o para preparar la mitosis siguiente ( G J . Un punto decisivo de control se encuentra antes del comienzo de la fase S: si es traspasa-

Fig. 2-29: Condensación y descondensación de la cromatina durante la t mitosis. A Interfase. B Aumento de la condensación durante la profase y la metaquinesis. D Metafase (detenida por amiprofos-metil, que provoca una condensación especialmente fuerte). E Anafase. F Descondensación en la telofase. Para la preparación se tomaron suspensiones celulares de ápices radicales fijados de la cebada Hordeum vulgare por digestión enzimática de la pared celular. Los protoplastos estallan al colocar la muestra sobre el portaobjetos enfriado. Después de cubrirla con el cubreobjetos, la preparación se hiela intensamente, y después de retirarlo, se deseca cuidadosamente y se procede a su estudio con el REM. - Según G. Wanner.

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Cuadro 2-2: El huso mitótico El huso mitótico o nuclear es el que provoca los movimientos de los cromosomas durante la mitosis y la meiosis. Se forma en cada división nuclear y se destruye después de ésta. Lo que reconocemos como fibras del huso, a través del L M en condiciones favorables, al mirarlos por el E M aparecen en forma de haces de microtúbulos que pertenecen al tipo lábil. En la fig. A están representados esquemáticamente los tres componentes microtubulares del huso, diferenciados por su localización y la función que ejercen. Todo el huso mitótico es una estructura bipolar. de simetría bilateral, que consta de dos semihusos antiparalelos. Los dos polos del huso actúan como centros organizadores de los microtúbulos ( M T O C , v. 2.2.2.1). De ellos parten los: • Microtúbulos del cinetocoro o cinetocóricos, que llegan a los centrómeros cromosómicos y allí entran en contacto con las placas de fijación triestratificadas de los cinetocoros. Las fibras del huso formadas por microtúbulos cinetocóricos recibieron el nombre de fibras cromosómicas. • Microtúbulos polares (antes llamados filamentos continuos o filamentos polares), que se sitúan a uno y otro extremo del ecuador del huso, en el plano de simetría de éste y forman una zona de solapamiento. En esta región surge el fragmoblasto en la telofase (v. 2.2.3.6). • Microtúbulos del áster, que no van ni al cinetocoro ni a la zona de solapamiento, sino que irradian desde los polos en direcciones diferentes. El «áster» (gr. ásiron: estrella, astro) tiene una forma maciza sobre todo en las células animales, envuelve a los pares de centríolos, que se hallan en los polos, como una densa corona radiante. En las plantas, estos componentes del huso están sólo pobremente desarrollados o faltan por completo. El huso mitótico está envuelto por RE y las prolongaciones de este sistema de nembranas se extienden entre los microtúbulos del huso (retículo mitótico). Durante la profase se forman los microtúbulos del huso en torno al núcleo. A l microscopio electrónico se ven inmediatamente fuera de la envoltura nuclear unas zonas planas birrefingentes, de las cuales están excluidos todos los grandes orgánulos (casquetes polares). A menudo los centríolos no desempeñan allí ninguna función, al contrario que en la mayoría de las células animales. Esto es válido no sólo para las angiospermas, que carecen de centríolos, sino también para muchas gimnospermas e incluso para algunos hongos y algas (por lo menos en la zona vegetativa). En los polos del huso existen unas zonas plasmáticas engrosadas y sin límites definidos que reciben el nombre de centroplasma. (A menudo se les denomina también centrosomas: atención: no se han de confundir con los centrómeros de los cromosomas.) Funcionan como M T O C . En la anafase se dan dos movimientos, la mayoría de las veces sincrónicamente. Por un lado, los deltrómeros de los cromosomas hijos se desplazan en dirección a los polos al acortarse los microtúbulos del cinetocoro (anafase A) y, por el otro, se alejan

I

t

Fig. A : Huso mitótico, esquemático; principios de la anafase. - Microtúbulos polares y del áster en negro, cinetocoro y microtúbulos del mismo coloreados; flechas: ecuador.

los polos (anafase B). Ambos procesos transcurren acompasada y lentamente (orden de magnitud, 1 ¡jm/min). En conjunto, garantizan el máximo alejamiento entre sí de las dos dotaciones cromosómicas hijas. Dado que en el huso mitótico sólo funcionan como MTOC los polos del huso, todos los microtúbulos tienen allí sus extremos menos, y los extremos más se hallan en la zona de solapamiento ecuatorial y sobre los cinetocoros. En la zona de solapamiento, los microtúbulos de ambos semihusos se disponen de forma antiparalela. Aquí, durante la anafase. una ATPasa semejante a la dineína hace que los microtúbulos orientados en direcciones opuestas se deslicen en sentidos contrarios y, por tanto, que retrocedan alejándose los dos semihusos (acción de cuña de los microtúbulos polares, anafase B). El mecanismo de la anafase A resulta menos claro. Con estudios que utilizan sustancias inhibidoras se ha visto que no interviene el sistema de actomiosina celular. Es sorprendente que los microtúbulos del cinetocoro no se desplacen durante la anafase. No se acortan sobre el polo, sino sobre el cinetocoro, es decir, por su extremo más. Aquí hay también dineína «citoplasmática» concentrada (es decir, esto no es característico de los flagelos). Todavía no está claro hasta qué punto los aumentos locales de concentración de C a " intervienen en la descomposición de los microtúbulos cinetocóricos (los iones podrían liberarse a partir del retículo mitótico). La calmodulina se encuentra unida a los microtúbulos del cinetocoro. mientras que los de los polos carecen de ella.

do, la célula volverá a sufrir una nueva mitosis, es decir, tendrá lugar una vez más el ciclo celular. Si, en cambio, este punto de control no es rebasado, ni el núcleo ni la célula tornan a dividirse y se produce la diferenciación que dará lugar a una célula hística o madura (fase G 0 ).

viación aún mayor del ciclo normal produce células endopoliploidcs: aquí se repiten las fases S sin que se intercalen las M. (La denominación general «endomitosis» es por eso errónea.) Los procesos de regulación del ciclo celular (control del ciclo celular) se tratarán en la parte de fisiología (v. 7.3.2).

En algunos casos se dan marcadas desviaciones del ciclo celular normal. Aunque G, es en general la fase del crecimiento celular embrionario (basado no en el engrosamiento de los vacúolos, sino en la síntesis de proteínas y membranas), parece abreviarse en las multiplicaciones rápidas del núcleo o la célula o falta por completo. Este caso se da, p. ej., en el mixomicete Physarum, en cuya masa plurinucleada plasmática se dividen sincrónicamente todos los núcleos; la multiplicación del plasma se halla en G : . Una des-

Los núcleos de las glándulas salivales de muchos insectos (especiamente dípteros), además de ser muy endopoliploides, presentan los conocidos cromosomas gigantes politénicos con sus característicos modelos en bandas transversales. En las plantas, unas estructuras tan espectaculares sólo se encuentran en casos excepcionales, aunque no son raras las células endopoliploides y aparecen con regularidad, por ejemplo, en la zona del saco embrionario (fig. 2-31). 1 ^ 1

2.2 La célula v e g e t a l

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2.2.3.6 División celular, cenoblastos y enérgidas

Fig. 2-30: Sucesión de fases en el ciclo celular. M mitosis; G, fase de crecimiento postmitótica; D diferenciación en células hísticas, cuyo DNA permanece sin reduplicarse ( G j ; R reembrionalización, p. ej., en la regeneración; S replicación del DNÁ; G, fase premitótica; puntas de flecha 1 y 2: puntos de control. Sobre la compleja regulación del ciclo celular informa la fig. 7-19.

Fig. 2-31: Diversas estructuras cromatínicas de núcleos endopoliploides de células antípodas (saco embrionario) de la amapola Papaver rhoeas; semiesquemático. - Según H. Hasitschka.

Las divisiones nucleares suelen estar relacionadas con las divisiones celulares. Mientras se destruye el huso nuclear en la telofase, en el ecuador celular se forma una gran cantidad de microtúbulos relativamente cortos, todos perpendiculares al plano ecuatorial. Como estos microtúbulos tienen una misma orientación, toda la zona plasmática situada entre los dos núcleos hijos se vuelve birrefringente. Recibe el nombre de fragmoplasto (gr. phrágmavallado; plastes: formador). También los filamentos de actina se acumulan allí. En torno al fragmoplasto se reúnen muchos dictiosomas activos. De éstos salen unas vesículas de Golgi llenas de matriz de pared celular que penetran en el fragmoplasto, se ordenan en el plano ecuatorial y se fusionan tras formar unos «túbulos de fusión» especiales. En este proceso desempeña una importante función una proteína que se concentra aquí: la fragmoplastina (un homólogo de la dinamina, que interviene en los procesos de flujo de membrana dentro de las células animales). Así se origina el primer primordio de pared entre las células hijas: la placa celular. El proceso de formación suele comenzar en el centro de la antigua célula madre, la placa celular crece al ir incorporándosele progresivamente más vesículas de Golgi por sus bordes hasta alcanzar la pared de la célula madre. Este proceso transcurre normalmente con rapidez, y la separación de las células hijas es a menudo cuestión de minutos. En las células grandes» como p. ej. las iniciales del cámbium (fig. 2-32; v. 3.1.2), el crecimiento centrífugo de la placa celular puede llegar a durar mucho más. Sin embargo, mientras se forma la placa celular, ya está siendo atravesada transversalmente por prolongaciones del RE, en tomo a las cuales se originan los primeros plasmodesmos. Tan pronto como se ha producido la delimitación de las dos células hijas, cada una de

Fig. 2-32: Formación de la placa celular en una célula del cámbium. A Telofase, formación del fragmoplasto. B, C El fragmoplasto crece centrífugamente y alcanza en primer lugar las paredes laterales de la célula alargada, cuyos extremos están todavía sin dividir. - Según I. W. Bailey.

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2.2 La célula vegetal

2 Estructura y microestructura de la célula

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ellas empieza a secretar las primeras láminas de la verdadera pared celular primaria, la cual contiene ya fibrillas de celulosa. No siempre se produce una citoquinesis tras la carioquinesis. El resultado de estas divisiones nucleares «libres» son células plurinucleadas, los llamados plasniodios. Pueden alcanzar tamaños macroscópicos (fig. 2-9; los plasmodios, del tamaño de la palma de la mano, del m i xomicete Physarumpolycephalum contienen unos m i l millones de núcleos celulares). En las algas (p. ej., algas verdes sifonales) y en los hongos (oomicotas, zigomicetes y quitridiomicetes) no son raros los plasmodios, y también aparecen ocasionalmente en las plantas superiores. Así. el endosperma «nuclear» de algunas semillas es un plasmodio (el ejemplo más conocido es la leche de coco), y también los tubos laticíferos de las lechetreznas (v. 3.2.5.1). Asimismo, las células plurinucleadas (cenoblastos) pueden ser el resultado de la fusión de células uninucleadas. En estos casos se habla de sincicios. Ejemplos de cenoblastos sinciciales se encuentran en los tubos laticíferos articulados del diente de león (Taraxacum) o en el tapete del saco polínico. El descubrimiento de los cenoblastos hizo que el fitofisiólogo J. Sachs introdujera en 1892 el término enérgida (gr. energós: activo). Por este término se entiende la unidad funcional de un núcleo con una zona de plasma fisiológicamente coordinada con él. En las células uninucleadas coinciden los conceptos célula y enérgida, y estas células son monoenérgidas. Los cenoblastos -tanto plasmodios como sincicios- son, en cambio, polienérgidas. Se comprueba que en este caso de las enérgidas no se trata sólo de construcciones mentales al ver que las células polienérgidas en determinadas circunstancias se dividen con mucha rapidez en monoenérgidas por fragmentación de las masas plasmáticas (llamada «libre», es decir, formación de células independientemente de la mitosis). Así, p. ej., los protoplastos plurinucleados del crisófito Botrydium (fig. 11 -73 G, H) se fragmentan rápidamente dando lugar a planetócitos uninucleados y flagelados, cuando el hábitat de estas algas se inunda. El endosperma nuclear puede convenirse en nuclear por formación libre de células (fig. 2-33). A l igual que la mitosis, también la división celular se desvía considerablemente del esquema en muchas plantas y hongos. En los flagelados y en algunas algas se observa la típica división por segmentación de las células animales: estrangulamiento de las células madres mediante un anillo ecuatorial de actomiosina. En las levaduras, la célula madre no se divide en absoluto; una de las dos células hijas se desplaza a una excrecencia celular que se ha formado y que después se separa por estrangulamiento (gemación celular, fig. 2-34). En los basidiomicetes se dividen las células de

Fig. 2-33: Endosperma polienérgida de Reseda con la pared celular formándose hacia la derecha (240x), - Según E. Strasburger.

Fig. 2-34: Gemación celular en la levadura de cerveza Saccharomyces cerevisiae (10Ox). - Según A. Guilliermond.

las hifas de la etapa dicarionte, que contienen dos núcleos con herencia distinta, al formarse una excrecencia lateral: la fíbula (fig. 11-52): los dos núcleos se dividen sincrónica y paralelamente uno en la célula de la hifa, el otro en la fíbula. De este modo queda garantizado que cada célula hija contenga un par de núcleos con herencia diferente.

2.2.3.7 Meiosis En la mitosis. las dos células hijas reciben una información genética exactamente igual, e idéntica también a la de la célula madre. En cambio, en la meiosis, de la célula madre diploide surgen en dos divisiones sucesivas 4 células hijas haploides (gonios), que, desde el punto de vista genético, ni son exactamente iguales unas a otras ni a la célula madre. Mediante la singamia. la fusión de dos gametas (gametos, células germinales; gr. gómeles: esposo) haploides de la misma especie, pero con herencia genética distinta, surge una célula diploide con dotaciones cromosómicas semejantes, pero no idénticas: el zigoto (gr. zygios: unido). La singamia es el proceso celular fundamental de la fecundación. En conjunto, singamia y meiosis constituyen la base de la sexualidad desde el punto de vista científico-biológico. La precisión de la duplicación del D N A y la distribución de los cromosomas por el huso nuclear en la mitosis excluye contingencias perturbadoras. En cambio, a través de los procesos sexuales, al azar se le dan todas las oportunidades posibles. En el ciclo completo de la reproducción con sexualidad pueden introducirse generadores de azar en tres puntos: •

En la profase meiótica (v. infra) se produce un intercambio múltiple de partes entre los cromosomas paternos y maternos correspondientes de la dotación cromosómica diploide (recombinación intracromosómica); el lugar y la extensión de estos intercambios recíprocos son considerablemente aleatorios. • En la primera división meiótica, los cromosomas paternos y maternos se distribuyen entre las dos células hijas al azar (recombinación intercromosómica). • En la fusión de los gámetas es el azar quien decide qué gámetas se fusionan en un caso concreto para formar el zigoto. Antes a la meiosis se la llamaba división reductiva porque, a través de ella, el número diploide de cromosomas (2n) se reduce a haploide (1 n). C o m o fase previa de la singamia es también un proceso muy importante. Sin embargo, la reducción de 2n a l n se podría conseguir en una única fase de la división. De hecho, después de la primera división meiótica (meiosis I), las dos células hijas son ya

2.2 La célula v e g e t a l

haploides. Pero en todos los organismos en donde se produce siempre la meiosis, a la meiosis I le sigue una meiosis I I . a través de la cual se originan cuatro gonios. Más adelante se verá que así la nueva combinación (recombinación) del material hereditario puede llegar a ser muy eficaz. La meiosis no es sólo una división reductiva, sino también una división recombinativa sobre todo. La meiosis y la singamia, como procesos básicos complementarios. genéticos y celulares de toda reproducción sexual, facilitan la constante mezcla del con junto de genes o alelos (gene pool) de una especie, la cual puede definirse en este sentido a su vez como una comunidad reproductiva imaginaria. (Los alelos son formas diferentes de un gen que ocupan las mismas posiciones en cromosomas homólogos e influyen en la aparición de una característica equivalente pero distinta; gr. alloios: diferente, distinto). Existen, por otra parte, organismos en los que no se ha observado ninguna reproducción sexual. Esto se da generalmente en los procariotas y. entre los eucariotas. sobre lodo en las euglenas y en los criptófitos,

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así como también en muchos dinoflagelados y en numerosos hongos. En estos organismos, el concepto de especie debe definirse de otro modo. La meiosis comienza con una profase compleja y temporalmente extensa. En ella pueden distinguirse varias etapas, ya que los cromosomas son visibles al microscopio óptico en el interior de la envoltura nuclear intacta y experimentan una serie de cambios característicos (fig. 2-35 A-E). En el leptoteno (después de una prolongada fase S premeiótica y del engrosamiento del núcleo), los cromosomas son visibles en forma de cromonemas (gr. leprós: delgado, fino; tainía: banda; néma: filamento). En muchos puntos, característicos de cada cromosoma, el cromonema se aglomera formando cromómeros (fig. 2-36). Los telómeros de cada cromosoma están fijados a la en-

Fig. 2-35: Meiosis en una célula madre del polen de Aloe (hraskii. A-E Profase de la meiosis I (A, leptoteno; B, zigoteno; C, paquiteno; D, diploteno; E, diaquinesis). F Metafase I. G Anafase I. H Telofase 1.1 Interquinesis. K-M Meiosis II, formación de los 4 núcleos de los gonios. - Según G. Schaffstein.

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2 Estructura y microestructura de la célula

somas en el núcleo interfásico, que se consigue con la f i jación de los telómeros a la cara interna de la envoltura nuclear y la consiguiente aproximación de los lugares de fijación correspondientes. Entre los cromosomas homólogos apareados se forma un sinaptonémico (ligeramente visible al E M ) , estructura proteínica que estabiliza la unión (fig. 2-37). En el paquiteno. el apareamiento de los homólogos es perfecto (fig. 2-38). El número de pares cromosómicos (bivalentes) en el espacio nuclear equivale al número cromosómico haploide n de la especie en cuestión. En esta fase tiene lugar la recombinación intracromosómica. Esto se manifiesta en un notable aumento de la síntesis de un D N A reparador y, morfológicamente, en la aparición de los llamados nodulos de recombinación, unas densas estructuras esféricas con aprox. 100 nm de diámetro, que se hallan al lado del complejo sinaptonémico. El verdadero proceso de intercambio molecular, el entrecruzamiento (crossing-over) permanece invisible.

Fig. 2-36: Leptoteno (A) y zigoteno (B) en una célula madre del polen de Trillium erectum (1500x). En el apareamiento de los homólogos llegan a yuxtaponerse cromómeros iguales («aspecto de escala de cuerdas»). Según C.L. Huskins y S.G. Smith.

voltura nuclear o láminas nucleares. En esta etapa y en las siguientes de la profase meiótica todavía no puede saberse si los cromosomas están ya replicados. En el zigoteno, los cromosomas homólogos, que son los cromosomas paternos y maternos equivalentes de la dotación, se disponen en toda su longitud por parejas (sindesis, sinapsis). La sindesis suele comenzar en los telómeros y prosigue hasta los centrómeros como el cierre de una cremallera. Sólo en raras ocasiones otro cromosoma se inserta entre los miembros emparejados (interlocking). Esto supone un ordenamiento equivalente de los cromo-

Poco a poco se acortan los cromosomas por condensación, por lo que se vuelven más gruesos (gr. pachys: grueso). Así se prepara la siguiente etapa, el diploteno. Su comienzo lo marca el fin de la sinapsis, los complejos sinaptonémicos desaparecen y los homólogos empiezan a separarse unos de otros. Por lo demás, permanecen unidos en los puntos donde había tenido lugar el entrecruzamiento. Los entrecruzamientos (visibles también con el L M ) se llaman quiasmas por la letra griega % (ji). Cada quiasma es la manifestación aumentada del entrecruzamiento molecular que está en la base de la recombinación intracromosómica (v. 2.2.3.8). Los cromosomas se acortan más y ahora es evidente que ya se habían replicado: cada cromosoma está escindido longitudinalmente en 2 cromátidas; de los bivalentes se han formado las tétradas (etapa de cuatro hebras). Observaciones más precisas muestran que de las 4 cromátidas de un par homólogo se han entrecruzado de hecho siempre 2 cromátidas en un quiasma (fig. 2-39 D, F).

C, i I

H W ll.__.JI

){

IL

lí n n

%

í

B

Fig. 2-37: Complejo sinaptonémico (SC) entre los cromosomas apareados C, y C, en el ascomicete Neottiella: A Corte longitudinal al EM; B Esquema. Ya antes del comienzo del apareamiento, los cromosomas replicados se cubren unilateralmente de sinaptómeros transversales que forman unos elementos laterales L a modo de bandas que se suceden uniformemente. En el zigoteno, un complejo proteínico con una fuerte tendencia a la agregación fija entre sí los elementos laterales de los cromosomas homólogos; estos elementos se componen de un elemento central P grueso flanqueado por elementos laterales poco claros. En SC se producen esporádicamente apareamientos moleculares de secuencias homologas de DNA de 2 de las 4 cromátidas. Ésta es la hipótesis de la recombinación intracromosómica mediante entrecruzamiento. - Según D. v. Wettstein.

2 . 2 La célula vegetal

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Fig. 2-40: Disminución del número de quiasmas por terminalización desde el paquiteno (A) hasta la metafase I (E). (En Anemone baicalensis, 1000 x). - Según A.A. Moffett.

Fig. 2-38: Cromosomas homólogos apareados (bivalentes) del centeno Secate cereale (paquiteno temprano, antera). Los bivalentes proceden del núcleo profásico que se ha abierto bruscamente (arriba, izq.); a la derecha, núcleo intacto (escala 20|am). - Fotografía REM: G. Wanner.

Para la célula, el diploteno es con frecuencia una fase de crecimiento; su duración es relativamente larga. El crecimiento celular supone en general un incremento de la transcripción y, efectivamente, los cromosomas diploténicos están a menudo claramente esponjados (estrepsiteno; gr. streptós: entrelazado, trenzado). La diacinesis (o draquinesis) es la última etapa de la profase meiótica. La transcripción se extingue de nuevo y la condensación de los cromosomas alcanza su punto máximo; los cromosomas son ahora más cortos y gruesos que a lo largo de la metafase mitótica. Los centrómeros indivisos de cada par homólogo se alejan lo más posible. Este alejamiento está l i m i t a d o por los quiasmas contiguos. Pero muchas veces los quiasmas se desplazan ahora en dirección a los telómeros (que ya no se encuentran unidos a la envoltura nuclear), y, además, su número ha ido disminuyendo paulatinamente (terminalización de los quiasmas, fig. 2-40).

La diacinesis (y junto con ella la profase meiótica) acaba al fragmentarse la envoltura nuclear. En la metafase I , los pares homólogos (!) se sitúan en el ecuador del huso. Los homólogos están unidos todavía a través de los quiasmas, a menudo sólo a los telómeros. En el centrómero de cada cromosoma se encuentra solamente un cinetocoro. Cuál de los cromosomas del par homólogo se vaya a orientar a cualquiera de los polos del huso es ya una cuestión del azar. Esta es la base de la recombinación intercromosómica. La cantidad de posibles modelos de distribución para los cromosomas maternos y paternos en la anafase I o el modelo de recombinación de estos cromosomas en las células hijas es de 2°. En un organismo con n = 10 cromosomas en la dotación haploide, se dan ya más de 1000 combinaciones diferentes, en n = 23 (p. ej., el hombre), casi 8,4 millones y, en n = 50, más de un trillón (>10"). La posibilidad de que se originen gámetas con un genotipo exclusivamente paterno o materno es, por lo tanto, muy baja debido a la distribución al azar de los cromosomas progenitores y prácticamente nula en vista del intercambio de partes que se ha producido adicionalmente. La mezcla de conjuntos de alelos ya sólo en la meiosis es extremadamente eficaz, sin tener en cuenta la singamia.

En la anafase I se disuelven definitivamente los quiasmas, los cromosomas homólogos ya no están unidos y se alejan en el huso nuclear. A l revés que en la anafase mitótica, es esencial que las cromátidas o los cromosomas hijos no lleguen a los núcleos hijos, sino los cromosomas ya replicados con el centrómero todavía sin d i v i d i r y el

Fig. 2-39: Formación de quiasmas. A, B Apareamiento de homólogos. C Formación de las rupturas correspondientes en las cromátidas y cierre cruzado (D) de dos segmentos homólogos de las cromátidas. E Prerreducción de los segmentos cromosómicos («proximales») contiguos al centrómero; posreducción de los segmentos «distales» (al otro lado del quiasma). F, G Doble entrecruzamiento con intercambio de tres hebras; el segundo intercambio se da entre una cromátida, que ya había participado en el primero, y otra que hasta ahora no participaba. Obsérvese que en un entrecruzamiento intervienen siempre 2 de las 4 cromátidas y que siempre una es de origen paterno y la otra, de origen materno. - Según R. Rieger y A. Michaelis.

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2 Estructura y microestructura de la célula

cinetocoro sin duplicar. Estos cromosomas no equivalen a los cromosomas telofásicos, sino a los profásicos de una mitosis normal. Por consiguiente las células hijas - l o s llamados meiocitos I - t i e n e n en su núcleo una dotac i ó n cromosómica haploide, pero poseen todavía una cantidad doble de D N A (2 C), en comparación con el genoma haploide no replicado, con una cantidad de D N A deC. En la meiosis I I , 2 C se reduce también a 1 C. En la interfase entre la primera y la segunda división meiótica - l l a mada intercinesis (interquinesis)- no tiene lugar ninguna replicación del D N A , no se produce la fase S. Debido a esto, la intercinesis a menudo es muy corta e incluso puede faltar por completo. Sólo se duplican los cinetocoros. En el transcurso de la meiosis I I se separan y se incluyen en los diferentes núcleos de los gonios las cromátidas que se originaron durante la fase S premeiótica y que variaron parcialmente en el paquiteno debido al intercambio de partes (entrecruzamiento). Por ello, la meiosis I I se asemeja exteriormente a una mitosis haploide. Pero las cromátidas hermanas de los cromosomas son aquí, en lo referente a su conjunto de alelos, no idénticas. Durante el paquiteno, en la profase meiótica, se han establecido en las cromátidas unos lugares génicos en serie que se corresponden con los diferentes alelos (paternos o maternos) mediante la recombinación cromosómica. Generalmente esto ocurre allí donde había tenido lugar un número indeterminado de entrecruzamientos entre el centrómero y puntos atentamente observados. Estas secuencias, a menudo no idénticas, son segregadas ahora unas de otras j u n to con las idénticas de las antiguas cromátidas hermanas (posreducción, fig. 2-39). Los gámetas haploides contienen nada más 1 alelo en cada gen. De este modo está garantizado que en las siguientes mitosis todos los descendientes de un cromosoma sean idénticos. Una ojeada retrospectiva a la meiosis nos indica: la reducción del número cromosómico de 2n a 1 n se alcanza en la meiosis I debido a que no se distribuyen entre los dos núcleos hijos las cromátidas, sino los cromosomas. La reducción del D N A de 4 C a I C se produce mediante una división nuclear doble sin replicación intercalada. Es esta segunda f u n c i ó n de la meiosis la que hace necesaria una segunda división.

2.2.3.8 Entrecruzamiento {crossing over) Secuencias de D N A correspondientes a genes determinados están unidas en un cromosoma o en una cromátida mediante enlaces de valencia principal a lo largo de la doble hélice de D N A . En genética, a todos los genes que se hallan en un mismo cromosoma se los considera ligados. Un cromosoma es la correspondencia estructural de lo que el genetista denomina grupo de ligamiento. El conjunto de genes de un grupo de ligamiento es roto por el entrecruzamiento: cromátidas no hermanas de cromosomas homólogos apareados intercambian entre sí sus partes. Este proceso se induce en el paquiteno cuando unas endonucleasas producen rupturas de la hebra sencilla o doble en puntos concretos de la doble hélice del D N A de dos cromátidas no hermanas adyacentes y cuando éstas vuelven a cerrarse por un ligamiento entrecruzado (fig. 2-41). El proceso a menudo resulta complicado por el hecho de

A

B

C

D

Fig. 2-41: Procesos moleculares en la recombinación intracromosómica. A En la doble hélice de DNA, de dos (de las cuatro) cromátidas no hermanas apareadas se inducen enzimáticamente rupturas en la hebra sencilla a una altura casi igual (flechas; no se representa la estructura helicoidal del DNA). B Entrecruzamiento: tras el apareamiento alternativo, se descomponen las hebras sencillas pendientes (puntos) y se rellenan los segmentos que faltan (guiones) con una síntesis de reparación. C Ligamiento de los extremos libres. D Se ha realizado una nueva combinación (recombinación) por entrecruzamiento de los genes paterno y materno.

que las rupturas en la hebra sencilla no se dan a la misma altura, de modo que resulta indispensable la síntesis reparadora adicional de las secuencias de D N A y la descomposición de los extremos de secuencias pendientes. Todos estos procesos transcurren en los nodulos de recombinación, sobre el complejo sinaptonémico, y en ellos están centralizadas todas las actividades enzimáticas necesarias.

2.2.3.9 Singamia La singamia es una fusión celular (sincitosis). más exactamente, la fusión de dos gámetas de sexo diferente. A continuación se produce una plasmogamia, se origina una célula bi-nucleada. La mayoría de las veces a la plasmogamia le sigue inmediatamente una cariogamia, bien por la fusión de las envolturas nucleares de los dos núcleos de los gámetas («pronúcleos»), bien por la disolución de éstas y la reordenación de los cromosomas maternos y paternos en un huso nuclear común, de manera que enseguida tiene lugar una primera mitosis diploide. La singamia y la cariogamia, sin embargo, pueden estar muy alejadas temporal y espacialmente, lo cual acontece, p. ej., en muchos ascomicetes y en los basidiomicetes; entre los dos procesos parciales de la singamia se intercala entonces una dicariofase y las células en cuestión son binucleadas. Generalmente, en la naturaleza se dan las formas más variadas de singamia. En algunos casos no se forman gámetas especiales porque cualquier célula somática de una pareja puede fusionarse con la de otra (somatogamia. p. ej., en Spirogyra, en los hongos supe-

2 . 2 La célula v e g e t a l

riores). En otros casos, los gámetas son células muy diferenciadas y la unión de la pareja se ve favorecida por una serie difícilmente abarcable de adaptaciones especiales, a menudo francamente sorprendentes. Véanse al respecto las detalladas representaciones de los distintos grupos sistemáticos en 11.2.

71

RNAm

La sexualidad ofrece la posibilidad de combinar entre sí cualquier alelo producido por mutación en los diferentes organismos de una especie de manera independiente y la de presentar a la selección además de combinaciones desfavorables, otras especialmente ventajosas. En esto se basa la ventaja selectiva del ciclo de la reproducción sexual en la evolución, que destaca especialmente cuando existen grandes genomas y, por consiguiente, en todos los pluricelulares complejos.

2.2.4 Ribosomas Los ribosomas son complejos de ribonucleoproteína en los que tiene lugar la biosíntesis de proteínas. Por eso, las células que crecen con rapidez en los meristemas tienen una cantidad especialmente grande de ribosomas. La biosíntesis de proteínas se basa en la traducción (ing. translation, v. 7.3.1.2) de secuencias de polinucleótidos en secuencias de polipéptidos. Este proceso exige unas elevadas demandas desde el punto de vista energético e informativo, precisa de unidades funcionales equivalentemente grandes y con frecuencia complejas. De hecho, p. ej., las masas de partículas de los citorribosomas (ribosomas citoplasmáticos de los eucariotas) se c i f r a n en 4 M D a (4 megadaltons = 4 millones de Da; tabla 2-2). Los ribosomas de los procariotas son más pequeños que los de los eucariotas. Según su manera de sedimentarse en la uliracentrífuga, se denominan a menudo por sus características ribosomas 70S u 80S. Se diferencian no sólo estructuralmente, sino también funcionalmente. Los antibióticos c i o r a n f e n i c o l , estreptomicina, l i n c o m i c i n a y eritromicina bloquean la traducción en los ribosomas 70S, mientras que las mismas concentraciones de estos antibióticos son totalmente inactivas en los ribosomas 80S; en cambio, la cicloheximida inhibe sólo el funcionamiento

Tabla 2-2: Algunos datos sobre los ribosomas. Propiedad Diámetro (nm) Masa (kDa) Sedimentación Proporción de proteínas (% de masa seca) Subunidades

Citorribosomas

Plastorribosomas

Ribosomas

33 4200 80S 50

27 2500 70S 47

27 2500 7 OS 40

60S

40S

50S

30S

de E. coli

50S

30S

50 s

30 S

proteína 34 L

proteína 21 S

RNAr: 2 3 S, 5 S

RNAr: 16 S

Fig. 2-42: Estructura de los ribosomas; p. ej., el ribosoma 70S de E. coli. La subunidad grande y la pequeña están apareadas en el ribosoma activo. El proceso de traducción tiene lugar en el lugar señalado con una flecha con asterisco, entre las subunidades; la cadena polipeptídica creciente P aparece en el extremo inferior de la subunidad grande." Lugares funcionales de las subunidades: a síntesis de polipéptidos (centro de la peptidiltransferasa); b salida de la cadena polipeptídica y fijación a la membrana; c fijación del RNAm, reconocimiento codón/anticodón; d fijación del RNAt; e interacción con factores de elongación. Las proteínas r de la subunidad grande se designan L1, L2..., las de la pequeña, SI, S2... (del ingl. large, small). Los citorribosomas de los eucariotas (tipo 80S) presentan un contorno semejante, pero con formas mayores.

de los ribosomas 80S. Los «ribosomas organulares» de los plastidios y mitocondrios son mucho más parecidos a los ribosomas 70S bacterianos (fig. 2-42) que a los citorribosomas 80S eucarióticos. Todos los ribosomas -procarióticos y citorribosomas organulares y ecuarióticos- se componen de dos subunidades de tamaño desigual. Estas subunidades, en general, están unidas sólo durante la traducción, más exactamente durante la elongación de la cadena polipeptídica que en ese momento se está formando. A l liberarse los polipéptidos acabados (terminación) se separan las subunidades ribosómicas. La más pequeña se puede unir con las secuencias de extremo 5 ' de un nuevo R N A m (iniciación) y, después de fijarse nuevamente a una subunidad grande, entrar en la serie de reacciones repetitivas de la elongación.

21 16S

Las dos subunidades ribosómicas son asociaciones de proteínas ribosómicas diferentes, generalmente básicas, con R N A r distintos.

Sólo hay 1 RNAr por ribosoma, del mismo modo que, en los distintos organismos, casi todas las proteínas ribosómicas y los mitorribosomas suelen tener una forma muy distinta.

La arquitectura molecular de las subunidades ribosómicas se ha podido estudiar extensamente en los últimos años, sobre todo la de los ribosomas bacterianos hasta en sus detalles atómicos. La interacción del R N A m con los R N A t tiene lugar donde la «cabeza» de la subunidad pequeña se

Cantidad, proteina r RNAr

49 33 28S 18S 5,8S 5S

30 23S 5S 4.5S

23 16S

34 23S 5S

72

2 Estructura y microestructura de la célula

halla frente a la «corona» de la grande (fig. 2-42). A partir de aquí se desplaza la cadena polipeptídica a través de la unidad grande y aparece sobre el extremo romo opuesto de dicha subunidad. En los citorribosomas, aprox. 40 restos de aminoácidos de la cadena polipeptídica creciente del ribosoma están «protegidos» y, p. ej., no pueden ser atacados por peptidasas/proteinasas. En la traducción intervienen también en el ribosoma los R N A de transferencia ( R N A t ) j u n t o al R N A m como portador de la información y los R N A r como mediadores estructurales y asociados en los enlaces. Llevan los restos de aminoácidos activados al ribosoma y median en su incorporación en la cadena polipeptídica que crece. Además sacan la i n f o r m a c i ó n almacenada en los codones del R N A m con la ayuda de anticodones entre los apareamientos transitorios de bases. Las moléculas R N A t - h a y por lo menos un tipo para cada aminoácido- desempeñan, por tanto, el papel de un diccionario en la traducción. Los R N A t son moléculas comparativamente pequeñas, constan de sólo 80 nucleótidos (~ 25 kDa) aprox. Su secuencia permite un intenso apareamiento intramolecular de bases, para lo cual posee una característica «estructura en hoja de trébol» con 4 brazos y 3 asas característica para todos los R N A t (fig. 2-43 A ) . El llamado brazo aceptor con extremos 3' y 5 ' tiene un asa y sobre el extremo 3' liga al resto de aminoácido activado. El anticodón correspondiente de este aminoácido, que puede unirse a un triplete de bases complementarias del R N A m . se encuentra enfrente. En realidad, el R N A t no posee esta estructura bidimensional, sino que tiene una molécula en forma de L. El extremo aceptor y el asa del anticodón se hallan a unos 9 nm de distancia entre sí en los dos extremos de la L (fig. 2-43 B). Los dos brazos laterales de la hoja de trébol con sus asas están ajustados hacia fuera, sobre el punto de inflexión de la molécula, y contienen señales de reconocimiento para cada enzima, que cargan a cada R N A t muy específicamente con su aminoácido. La eficacia de estos enzimas, aminoacilRNAt-sintetasas, garantiza la precisión extraordinariamente elevada de la traducción, incluso para los estándares de la técnica moderna, sin la cual quedaría excluida la supervivencia de células y organismos.

Fig. 2-43: RNA de transferencia (RNAt). A Forma en hoja de trébol, con 4 brazos y 3 asas: 1, la llamada asa T-Psi-C (ribotimidín-pseudouridinacitidina; con ella se une laxamente el RNAt al RNAr 5S o 5,8S); 2, asa del anticodón con éste (en rojo); 3, asa variable, que es de tamaño diverso o falta en los distintos RNAt; 4, asa DHU (dihidrouridina). El aminoácido preactivado se agrega a la secuencia CCa, por el extremo 3'. Las «bases raras» están simbolizadas por los guiones más gruesos. B Modelo espacial: «forma L».

Entre los diversos ácidos ribonucleicos de la célula predominan los R N A r por su cuantía, constituyen aprox. 4/5, y 1/10 corresponde a los R N A t . Los R N A r y los R N A t aparecen en todos los organismos (desde los bacterios más pequeños a los mayores pluricelulares) y presentan básicamente una estructura semejante y siempre tienen la misma función. Durante el desarrollo filogenético de los seres vivos, sus secuencias se han conservado en parte con una exactitud extrema. Por lo tanto, son testigos especialmente fidedignos de la evolución y permiten reconstruir los procesos filogenéticos que ocurrieron hace mucho tiempo. Así. se ha descubierto. p. ej.. la posición especial y la gran heterogeneidad de los arquebacterios entre los procariotas, sobre todo gracias a la comparación de las secuencias de sus RNAr.

Durante la traducción se unen de unos cuantos a muchos ribosomas (monosomas) mediante una hebra de R N A m y forman un polisoma (fig. 2-44 A , B). Los polisomas son los verdaderos orgánulos de la traducción. Cuando se hallan libres en el plasma son helicoidales; situados sobre las membranas forman, en cambio, figuras bidimensionales, sobre todo espirales (fig. 2-50 B). La fijación a la membrana tiene lugar sobre la gran subunidad ribosómica, cerca del punto de salida de la cadena polipeptídica que se está formando. A menudo ésta, ya durante su síntesis, es impelida a través de la membrana; de este modo, por ejemplo, las proteínas de secreción y los enzimas lisosó-

Fig. 2-44: Ribosomas y polisomas aislados de la yema floral de Narcissus pseudonarcissus. Contraste negativo. A Monosomas. B Polisomas; puede verse en cienos puntos la formación de ribosomas a partir de 2 subunidades de tamaño desigual (escala 0,5 pm). - Preparación: R. Junker, fotografía EM: H. Falk.

2.2 La célula v e g e t a l

micos llegan al interior de las cisternas del RE. En otros casos, la cadena polipeptídica en formación queda sujeta ilimitadamente a la membrana con una serie de por lo menos 20 restos aminoácidos hidrófobos sucesivos y se convierte así en una proteína de membrana integrada (v. 2.2.5.1). Los polisomas libres sintetizan sobre todo las proteínas disueltas del compartimento plasmático. No obstante, es sorprendente que también muchas proteínas de los mitocondrios y plastidios, así como todos los enzimas característicos de los peroxisomas, se traduzcan sobre los polisomas libres del citoplasma y lleguen posteriormente -después de la traducción- a sus lugares de destino (v. 7.3.1.4).

2.2.5 Biomembranas Las biomembranas son estructuras lipoproteínicas pla-

nas, de 6-11 nm de espesor (v. 1.5.2). Por una parte envuelven a cada célula y, por otra, separan los diferentes compartimentos del interior de ésta. Para efectuar esta función están dotadas de dos propiedades especiales: son selectivamente permeables (v. 2.2.5.3, 6.1.5) y no presentan bordes libres, sino que siempre rodean el compartimento sin dejar espacios vacíos. A pesar de ser planas, no son estructuras bidimensionales, sino tridimensionales. Las biomembranas son viscosas, como el petróleo. Si se arrancan, vuelven a cerrarse rápidamente, una consecuencia del efecto hidrófobo (v. 1.5.1; en eso se basa además la posibilidad de practicar microinyecciones en células vivas). En la célula, las membranas no surgen de novo, sino que proceden siempre de membranas ya existentes. Así pues, las membranas celulares poseen una continuidad genética. La biogénesis de las membranas se basa en el crecimiento superficial de las membranas preexistentes por incorporación de nuevas moléculas y la descomposición final de los compartimentos a través del flujo de membrana. Los dos sillares más importantes de las biomembranas (lípidos estructurales y proteínas de membrana) se sintetizan principalmente en el RE. Desde aquí pueden llegar, a través de las corrientes vesiculares, a las membranas de las vesículas, de G o l g i y de los vacúolos, y también a la membrana (plasmática) de la célula o las membranas de la cubierta externa de los plastidios y mitocondrios. Las membranas internas de estos orgánulos, que por su composición difieren de todas las demás membranas celulares, no están en contacto directo con éstas a través de los procesos del flujo de membrana. Los eucitos tienen, entre otras características, la de poseer en su interior además de la membrana celular otro sistema de membranas y compartimentos con funciones distintas. De todos estos aspectos se habla en el apartado 2.2.6 y en el cuadro 2-3. Sin embargo, todas las membranas celulares presentan semejanzas fundamentales en cuanto a su estructura molecular y muchas de sus propiedades. Por el momento, en el presente apartado presentamos un resumen de ellas.

73

2.2.5.1 Los componentes moleculares Las películas bimoleculares obtenidas artificialmente con lípidos estructurales (v. fig. 1-21, 1-22) equivalen a biomembranas en cuanto a propiedades tales como grosor, fluidez y semipermeabilidad, pero en ellas no se produce ningún transporte específico y. ni mucho menos, activo. Asimismo, en las películas lipídicas bimoleculares, los lados externo e interno son idénticos, mientras que, en las biomembrana, son diferentes. Estas diferencias se explican por la ausencia o la presencia de proteínas de membrana. Son también sobre todo las proteínas de membrana las que hacen posible las diferentes funciones de cada tipo de membrana en la célula. La relación de masa/proteína lípido normalmente es de 3:2, pero hay notables variaciones. En las membranas dominadas por proteínas, como las membranas internas de los mitocondrios, la porción proteínica rebasa el 70 % y es inferior al 20 % en las membranas dominadas por lípidos, como en las de los cromoplastos membranosos (v. 2.2.9.2). Hay dos tipos de proteínas de membrana: las proteínas de membrana periféricas (= extrínsecas) se sitúan sólo sobre la superficie de la bicapa lipídica y están firmemente unidas a las partículas polares de los lípidos de membrana mediante correlaciones electrostáticas; no entran en contacto con las cadenas apolares de hidrocarburos de los lípidos. Por lo tanto, pueden desprenderse fácilmente de las biomembranas, p. ej., subiendo la concentración salina (de iones). Algunas proteínas de membrana periféricas están firmemente sujetas en la membrana a través de las cadenas de hidrocarburos de los ácidos grasos o lípidos prendo unidos por enlaces covalentes. Las proteínas de m e m b r a n a s integrales ( i n t r í n s e c a s ) , en cambio, atraviesan el interior polar de la bicapa de las biomembranas, son proteínas transmembrana = proteínas en túnel. Sólo pueden aislarse de la membrana destruyendo la bicapa lipídica, p. ej., por la acción de detergentes. Estas moléculas proteínicas se caracterizan por sus zonas superficiales hidrófobas. A menudo se trata de un dominio de hélice a de 20-25 aminoácidos con cadenas laterales apolares como la leucina y la isoleucina, la valina o la alanina (v. fig. 1-11). Hay proteínas de membrana integradas con varios pasajes en la membrana y, en consecuencia, con muchos dominios de hélice a hidrófobos; en la bacteriorrodopsina hay, p. ej., 7 y hasta 24 en los canales iónicos. Estas proteínas integradas están sujetas por el efecto hidrófobo en la bicapa de la membrana y se producen correlaciones directas de la proteína con las colas apolares de las moléculas lipídicas. Aquellos dominios de las proteínas transmembrana que sobresalen por ambos lados de la membrana presentan superficies hidrófilas. Muchas proteínas de membrana están glucosiladas, llevan restos de azúcares o cadenas de oligosacáridos ligados covalentemente.

2.2.5.2

El modelo en mosaico fluido

Según el modelo en mosaico fluido, una biomembrana típica representa un mosaico que se modifica constantemente de proteínas transmembrana, que, con sus dominios hidrófobos, están integradas en una doble capa viscosocristalina de lípidos estructurales (fig. 2-45). Aunque, de-

74

2 Estructura y microestructura de la célula

Fig. 2-45: Sección transversal esquemática a través de una membrana celular según el modelo en mosaico fluido. La bicapa lipidica, viscosa, esté atravesada por proteínas de membrana integradas (a la derecha un dímero), cuyos dominios extraplasmáticos tienen cadenas de heterosacáridos ramificadas o/y sin ramifican Asimismo, las cadenas de glucano de los glucolípidos están desde el lado extraplasmático de la membrana hacia fuera. Sobre el lado plasmático no hay ni lípidos ni proteínas glucolizadas. En la zona apolar de la bicapa (en color) hay esterolípidos; los dominios transmembrana de las proteínas de membrana integradas están en la parte externa, aquí también hidrófobos. * Proteínas de membrana periféricas. Flechas: superficies separadas por criofractura. Puntas de flecha: se ha preferido introducir átomos de osmio para contrastar, por lo que, con el EM (v. fig. 2-46 A), presenta el aspecto trilaminar de las biomembranas seccionadas transversalmente. Todas las moléculas participantes presentan movimiento térmico, constantemente se producen reacciones con cambios de posición en el plano de la membrana y rotaciones en torno a un eje perpendicular al plano de la membrana; en cambio, está excluido el flip-flop de las moléculas de lípidos o proteínas.

bido a su estado fluido, las proteínas de membrana pueden virar en la superficie de la membrana y deslizarse lateralmente (difusión lateral) y aunque también las moléculas de lípidos cambian constantemente de posición en la capa lipidica, queda ampliamente excluida la posibilidad de un volcamiento de las moléculas (flip-flop) a causa del efec-

to hidrófobo. Por lo tanto, una molécula lipidica que se halle en una monocapa de la bicapa no puede llegar sin más a la otra monocapa ni pueden los dominios hidrófilos de una proteína de membrana integral cambiar de posición a ambos lados del dominio transmembrana. Las biomembranas, por lo tanto, son asimétricas, sus superficies, tan-

Fig. 2-46: Biomembranas al EM. A Membrana celular trilaminar entre la pared celular W y el citoplasma C y del alga Botrydium granulatum después de fijarla con glutaraldehído-OsO,. B Aspecto trilaminar de membranas de Golgi (no fijadas) de un dictiosoma después de su criofractura (transversalmente, célula embrionaria del ápice radical de la cebolla). C Vista parcial de una célula meristemática apical de cebolla en una muestra de criofractura: numerosas membranas fracturadas transversalmente y vistas de frente con sus partículas intramembrana, cuyo número por unidad de superficie es una característica de los respectivos lugares de la membrana (escala: A, B 0,1 pm; C 1 p m ) . - A : Fotografía EM de H. Falk. B, C: preparaciones y fotografías EM de V. Speth. - Cy citoplasma, D dictiosoma, ER retículo endoplasmático, M mitocondrios, N núcleo, V vacúolos.

2.2 La célula v e g e t a l

75

to la externa como la interna, tienen una composición y unas propiedades diferentes.

Tabla 2-3: Enzimas conductores/compuestos característicos de los compartimentos y membranas celulares.

Ante los cambios de temperatura, el estado fluido de las membranas celulares se conserva gracias a los desplazamientos correspondientes que experimenta la disposición de los lípidos. En las cadenas de hidrocarburos de los ácidos grasos provocan la licuación de la deposición creciente de esterolípidos y el aumento de dobles enlaces. En los organismos que viven en medios fríos aumenta la formación de ácidos grasos insaturados en los lípidos de membrana. Así, en lugar de ácido esteárico, saturado y desprovisto de enlaces dobles, se utilizan para la síntesis lipídica el ácido oleico, insaturado y con I doble enlace, el ácido linoleico, insaturado y con 2 dobles enlaces, el Iinolénico, con 3, y el araquidónico, con 4 dobles enlaces en un resto de ácido graso que comprende 18 átomos C. El preciado aceite de linaza (con numerosos enlaces dobles) procede de zonas agrícolas frías.

Componentes celulares

Enzima regente/ compuesto característico

Membrana celular Citoplasma Núcleo

Celulosa sintasa; bomba NaVK" Nítratorreductasa; ribosomas 80S Cromatina (DNA nud. lineal, histonas...); DNA y RNA polimerasas nucleares Actina, miosina, tubulina Almidón y amilo-síntasa; DNApt circular; plastorribosomas 70S; nitritorreductasa; en los doroplastos: ribulosabifosfato-carboxílasa (RubísCO), clorofilas, plastoquinona, ATP sintasa plastidial Fumarasa succinato deshidrogenasa, citocromoxidasa; ubiquinona; ATP sintasa mitocondrial; DNAmt circular; mitorríbosomas (tipo 70S) Receptor de la SRP; riboforina Glucosíltransferasas Fosfatasa ácida, a-manosidasa; diversas sustancias de reserva, venenosas y colorantes (proteínas, azúcares, ácidos; alcaloides, glucósidos, oxalato de Ca; flavonoides, entre otros quimocromos) Triacilgliceroles

A l E M , las biomembranas seccionadas transversalmente aparecen como finas líneas dobles (fig. 2-46 A , B), que son el reflejo de sus dos capas. En las muestras por criofractura, las proteínas de membrana se ven en forma de partículas intramembrana ( P I M ; I M P , figs. 2-67,2-85,2-94 C).

Plasma + núcleo Plastidios

Mitocondrios REr Dictiosomas Vacúolos/ Lisosomas Oleosomas

2.2.5.3 Las membranas como límites entre compartimentos La existencia de células y compartimentos celulares sería inimaginable sin el efecto de b a r r e r a que ejercen las membranas. La misión esencial de las biomembranas es la de impedir la libre difusión. Sin embargo, las células y los compartimentos metabólicamente activos se nos muestran como sistemas abiertos al intercambio constante de sustancias determinadas con su entorno. Esta necesidad se resuelve con la presencia de lugares de reconocimiento y pasos específicos para los iones y las moléculas elegidas. A menudo es incluso necesaria la concentración de determinadas clases de iones o moléculas en la célula o en algún compartimento; esto se consigue con el funcionamiento de los lugares específicos de paso como bombas (transporte activo = inetabólico dependiente de energía). Los estudios sobre la permeabilidad de las membranas han demostrado que el efecto de barrera depende de la bicapa lipídica, mientras que el transporte de membrana específico y especialmente activo depende de translocadores (antes designados permeasas o carriers). Los translocadores reconocen y ligan a sus permeandos con la ayuda de formas de paso (análogas a la estructura del complejo enzima-sustrato, v. 6.1.6) y los desplazan de un compartimento a otro mediante cambios de conformación (v. 6.1.5; fig. 6-5). Cada compartimento se distingue de los demás compartimentos de la célula por tener una composición determinada (tabla 2 - 3 ) y por un medio iónico característico, así como un pH característico y enlaces redox. Si se nivelan las diferencias de concentración, a menudo muy elevadas, en los límites de los compartimentos (por ejemplo, con venenos, los llamados ionóforos o ciertos antibióticos), el resultado es la muerte de la célula. También, los potenciales de membrana, que desempeñan una función importante en la vida de la célula, son el resultado de las diferentes dotaciones iónicas entre compartimentos adyacentes. De los potenciales de membrana -orden de magnitud, 100 m V - resultan, debido al escaso grosor de la bicapa lipídica (4 nm), fuerzas de campo eléctrico de 100 000 V • cm '. Por tanto, el potencial de membrana está en el límite de la tensión de paso de la bicapa lipídica. Las membranas tampoco son barreras perfectas frente a la difusión. Muchos narcóticos, venenos lipófiios, etc. pueden disolverse

N(CH 3 ) 2

A

molécula

1

H3N H C

3

N(CH3)2

B

ion

Fig. 2-47: Trampa iónica. Acumulación de rojo neutro en el vacúolo de una célula vegetal. El rojo neutro se presenta en una solución alcalina como una molécula lipófíla (A), en una ácida tras depositarse un protón como catión colorante (B). C Situación de partida: célula viva en una solución de rojo neutro atenuada, pH 8 (las moléculas de colorante se representan en forma de círculos; los cationes del colorante, como guiones). D Situación final: las moléculas de colorante han penetrado en el vacúolo (pH 5) y ya no pueden abandonarlo en forma de iones colorantes hidrófilos. El equilibrio no se establece hasta que la concentración de moléculas de rojo neutro en el vacúolo no iguale la concentración externa. Pero entonces se alcanza en el vacúolo un enriquecimiento 1000 veces superior de rojo neutro (en forma de iones).

76

2 Estructura y microestructura de la célula

Cuadro 2-3: C o m p a r t i m e n t a c i ó n y división de la célula Con la membrana celular el citoplasma queda separado del medio externo, con el tonoplasto, del jugo celular. Así pues, estas membranas marcan los límites entre un compartimento plasmático y un espacio no plasmático. Esto mismo puede decirse básicamente de todas las membranas celulares (E. Schnepf, 1964): cada biomembrana separa lo plasmático de lo no plasmático (regla de la compartimentación. teorema de Schnepf). El espacio interno de las cisternas del RE y de Golgi, de vacúolos y vesículas, de peroxisomas y tilacoides, así como los espacios entre las dos membranas de la cubierta de plastidios y mitocondrios, son compartimentos

no plasmáticos. Los compartimentos plasmáticos son el citoplasma y el carioplasma, así como el espacio matricial de plastidios y mitocondrios (denominados plastoplasma y mitoplasma y también plastidioplasma y condrioplasma). Se caracterizan por su contenido en ácidos nucleicos y ribosomas, por la presencia y transformaciones de compuestos ricos en energía (ATP, A D P ) y por una débil reacción alcalina, etc.; los compartimentos plasmáticos son en general reductores con respecto a los potenciales de membrana sobre el lado negativo de la membrana limitante; los polisacáridos almacenados en las «fases» plasmáticas sobre bases de glucosa (glucanos) son a-glucanos y, por ello, típicos polisacáridos de reserva (almidones, glucógeno, paramilona, v. 1.4.3,

EF

PF

—

x

N

N

v PF

T ^ ES

,

EF

i-

-

i

*' O \

^

i\¡¿

/ / / /

PS

PS ES ES PS

Fig. A : Explicación de la imagen de una membrana en una muestra de criofractura; en el ejemplo, la membrana de un doroplasto: 2 membranas de cubierta, membranas tilacoidales (v. fig. 2-83 D). Las membranas aparecen aquí en sección transversal; en las preparaciones por criofractura se ven muy a menudo planas. El espacio interno de los tilacoides y el compartimento que hay entre las dos membranas de la cubierta son extraplasmáticos. Por criofractura se separan sobre todo las dos monocapas lipídicas de las biomembranas, de manera que al EM son visibles las superficies internas de las membranas. Éstas se denominan fracture faces (F), las contiguas a la fase plasmática, plasmatic

faces (PF), y las restantes, EF (E por

extraplasmático = no plasmático). Las proteínas transmembrana destacan en forma de partículas sobre la superficie de fractura, por otra parte, lisa (fig. 2-85). En lo concerniente al conjunto de partículas se distinguen claramente la mayoría de las veces EF y PF (manifestación de la asimetría de la membrana). Las superficies externas de las membranas se indican con una S (ing. surface. superficie), con más exactitud PS o ES.

en la bicapa lipídica e incluso concentrarse, de manera que no constituye un impedimento para la difusión de dichas sustancias. Incluso las partículas polares pueden pasar si son lo suficientemente pequeñas (< 70 Da). La membrana actúa como un filtro, con diámetro de poro de 0,3 nm. Actúan como «poros» unas discontinuidades poco duraderas, como las que se forman en los movimientos térmicos de las moléculas lipídicas de la membrana fluida, espontánea y continuamente. La permeabilidad, comparativamente alta, ante el agua depende en muchos casos de la presencia de acuaporinas, que forman unos canales transmembrana de 0,4 nm de ancho (fig. 6-25). Por un canal así, abierto al produ-

2.2.9.2). Por el contrario, los espacios internos extraplasmáticos de la célula no contienen ácidos nucleicos o ribosomas activos (a menudo proteínas), sus p H suelen estar por debajo de 7, los potenciales de membrana se hallan preferentemente en el lado más, su medio es oxidante y, cuando contienen glucanos, se trata no de polisacáridos de reserva, sino estructurales (p-glucanos: celulosa, calosa, etc.). En las glucoproteínas de la membrana se encuentran siempre dominios glucosilados sobre el lado no plasmático de una membrana. La regla de la compartimentación tiene, entre otras, las siguientes consecuencias: • Entre compartimentos homónimos (plasmático/ plasmático, o extraplasmático/extraplasmático) hay una cantidad exacta de membranas (p. ej.: 2 membranas entre el citoplasma y el mitoplasma: 4 membranas entre el mitoplasma y el plastoplasma). Por consiguiente, también en el recorrido (mental) de una célula completa se atraviesa, en último término, una cantidad precisa de membranas. • La separación de compartimentos homónimos no se realiza a través de una sola membrana, sino sólo a través de una doble membrana y, por lo tanto, a través de un compartimento diferente (p. ej.: citoplasma/plastoplasma). • La asimetría general de las biomembranas tiene una explicación normal a través de la regla de la compartimentación: cuando las membranas se distienden básicamente entre sus componentes no homónimos, es de esperar también que sus dos superficies sean diferentes. En esto se apoya la actual explicación usual del aspecto diverso de las superficies de éstas en las muestras por criofractura al E M (fig. A). • Una fusión de los compartimentos mediante procesos de fluj o de membrana sólo es posible entre compartimentos iguales (ejemplos de fusión de compartimentos plasmáticos: formación de sincicios, fusión de gámetas; en el caso de los no plasmáticos: exocitosis y endocitosis; conexiones realmente directas entre el RE y el medio externo entre espacios intermembrana cubiertas de plastidios y mitocondrios). De la regla de compartimentación se desprende una nueva división de los eucitos. A l principio, a partir de las observaciones realizadas con el L M . se había introducido una división abstracta del protoplasto en citoplasma y carioplasma o nucleoplasma. Plastidios y mitocondrios se consideraron como partículas o partes adjuntas del citoplasma. En realidad, el núcleo y el citoplasma pueden fusionarse, como ocurre en cada mitosis normal, y la envoltura nuclear está atravesada por poros nucleares (continuo nucleocitoplasmático). En cambio, el mitoplasma y el plastoplasma, que poseen su propia información genética, no se fusionan ni entre sí ni con el continuo nucleocitoplasmático, aunque tales fusiones parezcan posibles según la regla de la compartimentación. Sin embargo, el que éstas no se produzcan apunta hacia profundas diferencias de los tres lugares plasmáticos de la célula, las cuales pueden resultar comprensibles a través de la teoría endosimbióntica (v. 2.4). La delimitación abstracta de condrioplasma, plastoplasma y citoplasma da cuenta de estos hechos.

cirse la fosforilación de la acuaporina, pueden pasar iones y metabolitos y también hasta 4000 millones de moléculas de H , 0 por segundo. La permeabilidad de la bicapa de las biomembranas la describe

resumidamente la teoría del filtro lipídico. Afirma que los permeandos polares pueden difundirse a través de los poros hidrófilos de la membrana según su tamaño (acción dé criba), en tanto que los apolares pueden «disolverse a través» de la membrana. Prescindiendo de los parámetros referentes al tamaño de las partículas y a la lipofília, esta permeabilidad pasiva, sin embargo, no

2.2 La célula v e g e t a l

es específica y no hay estructuras de reconocimiento para determinados permeandos. La fig. 2-47 muestra un experimento instructivo de la teoría del filtro lipídico: la «trampa de iones» (v. también fig. 7-37).

2.2.6 Membranas y compartimentos celulares Los distintos sistemas de membrana existentes en la célula no se hallan relacionados entre sí de manera constante y directa, sino que se comunican indirectamente, a través de corrientes vesiculares por flujo de membrana = citosis. En la fluidez de las biomembranas y en la posibilidad dada por ella de desplazar incluso grandes complejos de proteínas de membrana al nivel de ésta, es la separación espacial de cada compartimento y de sus cubiertas de membrana la que crea el requisito para la diversificación funcional. Mientras que los canales permanentemente abiertos entre los compartimentos tendrían como consecuencia una difusión en los dos sentidos, en la célula viva, las corrientes vesiculares equivalen siempre a vías de una sola dirección (acción de válvula en el flujo de membrana).

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El flujo de membrana supone una estricta descomposición y fusión de los compartimentos. La fusión de los compartimentos se basa en la fusión de las membranas. Como las membranas no pueden fusionarse espontáneamente, unas proteínas especializadas deben superar las fuerzas de repulsión. Estas proteínas garantizan al mismo tiempo la especificidad de las fusión de los compartimentos (v. 2.2.6.4, 2.2.6.5). La mayoría de las membranas intracelulares (endomembranas) y la membrana celular están en conexión a través de los procesos de flujo de membrana; pertenecen, en último término, a un sistema de membrana central superior. No pertenecen a este sistema, ni las membranas internas de los mitocondrios, ni las membranas de la cubierta interna, ni los tilacoides de los plastidios (se estudiarán más adelante, v. 2.2.8.2, 2.2.9.1). Así pues, la célula vegetal no contiene tan sólo 3 clases de plasmas (cuadro 2-3) separados de modo permanente, sino también 3 sistemas de membrana no unidos a través del flujo de membrana, que, por consiguiente, presentan unas diferencias características en cuanto a la composición de sus lípidos y la dotación proteínica. Ya en el s. x i x , de entre los compartimentos internos de las células de plantas y hongos, se habían descubierto los vacúolos, sus membranas y sus características al estudiar la osmosis. Actualmente es posible aislarlos de forma intacta (fig. 2-59 A). Casi al mismo tiempo que se investigaba con el microscopio electrónico la es-

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Fig. 2-48: Protoplastos, obtenidos artificialmente por digestión enzimática de la pared celular. A, B Epidermis de las escamas del bulbo de Allium cepa poco después de la adición de una mezcla de pectinasa y celulasa y tras enfriar los protoplastos en 0,6 m de sorbitol (140x). Flechas en A: filamentos de plasma procedentes de los plasmodesmos. C Protoplasto de un cultivo celular de perejil (370x). En A-C, grandes vacúolos centrales. D Protoplastos de la levadura de cerveza Saccharomyces cerevisiae (800x). Comparadas con las células de las plantas superiores, las de la levadura resultan muy pequeñas. - C: preparación de U. Matern. - N núcleo con nucléolo.

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2 Estructura y microestructura de la célula

tructura de la molécula y se descubría el RE con la envoltura nuclear como elemento central, los dicliosomas del G o l g i y las diversas vesículas, se consiguió averiguar las características bioquímicas de los distintos compartimentos y sus membranas por fraccionamiento celular (cuadro 2-1). Así pudieron descubrirse muchas relaciones entre estructura y función. Por lo demás, las células vegetales y fúngicas son menos fáciles de estudiar que las células de mamíferos, desprovistas de paredes y vacúolos. Es muy difícil, p. ej., obtener fracciones limpias de células vegetales, lo cual no presenta problemas con las células animales la mayoría de las veces. Sin embargo, muchos hallazgos fundamentales que se han conseguido con los zoocitos pueden ser aplicados a los sistemas subcelulares análogos de las células vegetales.

2.2.6.1 La membrana celular La membrana celular o plasmática (= el plasmalema) es más densa y gruesa que las demás membranas celulares debido a su proporción de glucoproteínas, que es más alta. Ella es la que genera y estabiliza el medio iónico especial del citoplasma, en el cual los translocadores correspondientes, valiéndose del ATP. expulsan fuera de la célula protones e iones de Ca y Na y hacen entrar iones de K . En la zona de la membrana celular donde tiene lugar un intenso intercambio de sustancias, se originan unos engrasamientos en forma de protuberancias o pliegues (v., p. ej., fig. 3-27). Se pueden conseguir fácilmente protoplastos carentes de pared haciendo que pectinasas y celulasas digieran la pared celular (fig. 2-48). Estabilizándolos osmóticamente

pueden seguir viviendo perfectamente. Con los protoplastos se pueden conseguir fusiones, p. ej., con polietilenglicol o sacudidas eléctricas (fig. 2-49). Por consiguiente, pueden producirse híbridos celulares («cíbridos») de manera artificial, es decir, mezclas de células de organismos situados en posiciones sistemáticas totalmente diferentes. que nunca se habrían producido de forma natural. La turgencia hace que la membrana celular esté comprimida contra el lado interno de la pared celular. En puntos determinados, sin embargo, se halla también estrechamente unida mediante unas interacciones químicas específicas. Esto es válido, por una parte, en los lugares donde se f o r m a n las m i c r o f i b r i l l a s de celulosa (v. 2.2.7.2). Por otra parte, con la ayuda de anticuerpos, puede demostrarse que las proteínas de membrana integradas (integrinas) interactúan con componentes de la pared celular y pueden intervenir en la formación de un firme enlace recíproco (como con la matriz extraplasmática en las células animales).

2.2.6.2 El retículo endoplasmático (RE, ER) Este sistema de membrana que a menudo recorre toda la célula recibió este nombre después de las primeras observaciones ai E M de muestras totales de fibroblastos extendidos (K.R. Porter, 1946). En estas células se presentaba como una red (lat.: reticuhm) que. en el tipo celular estudiado, estaba más desarrollada sobre todo cerca del núcleo, pero no en el (ecto)plasma cortical. Más larde se demostró que se trataba de un sistema de dobles membranas planas («cisternas», fig. 2-50) con conjuntos, generalmente densos, de ribosomas y que la «fracción microsómica» anteriormente aislada de células hepáticas en los homogenizados celulares procedía del RE. Además, ya a finales del siglo pasado. Charles Garnier había observado en células glandulares de mamíferos que segregan proteínas unas zonas plasmáticas que se teñían mucho con colorantes básicos. Debido a la clara relación entre la basofilia y la síntesis de proteínas de secreción. Garnier denominó a esta zona del plasma ergastoplasma (gr. ergastér: trabajador). A l E M , el ergastoplasma se muestra como una acumulación de cisternas yuxtapuestas de RE rugoso provisto de ribosomas. La basofilia se basa en la gran concentración de R N A r . En casos favorables, pueden verse también con el L M las cisternas del R E (y, por tanto, en células vivas), que se caracterizan por sus rápidos cambios de forma (fig. 2-51). La forma reticulada del compartimento puede distinguirse claramente con el microscopio de fluorescencia (fig. 2-52).

El RE presenta estructural y funcional mente dos formas diferentes: R E rugoso (REr, r E R ) y R E liso (REI, sER. del ing. smooth: liso). La forma rugosa (también llamada RE granuloso) está provista de polisomas y se halla en forma de cisternas distendidas y planas (fig. 2-50). En cambio, el RE liso, sin gránulos, carece de ribosomas y forma con frecuencia una malla de túbulos membranosos ramificados (fig. 2-53). I

Fig. 2-49: Electrofusión de protoplastos del musgo Fuñaría hygrometríca (640x). Dos protoplastos que entran en contacto sobre un electrodo (A) se fusionan (B-E) por una descarga de tensión (intensidad de campo 1 kV/cm , 70 ps). De la célula híbrida así formada puede crecer en una semana una nueva planta. - Preparaciones y microfotografías: A. Mejía, G. Spangenberg, H.U. Koop y M. Bopp.

En el R E r tienen lugar masivas síntesis de proteínas. Las proteínas que allí se sintetizan son proteínas de membrana integradas, o proteínas que se desplazan a los compartimentos no plasmáticos o que son liberados al exterior (proteínas de secreción o de exportación, por ejemplo, las de la pared celular o de los enzimas de hongos parásitos que destruyen dichas paredes. Las proteínas del citoplasma y del espacio nuclear no se Sintetizan en el REr. sino sobre polisomas libres del plasma fundamental). Las membranas del REr son las únicas que disponen de receptores para los citorribosomas y pueden ligar polisomas sobre el lado plasmático (PS). Sobre la translocación de las proteínas que se sintetizan en los ribosomas ligados al RE. v. 7.3.1.4.

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Fig. 2-51: Retículo endoplasmático de un cultivo de células vivas del tabaco (940x). B tomada 10,5 segundos después de A. En las fotografías pueden verse, además del RE, oleosomas, mitocondrios y (abajo, a la derecha) plastidios. - Fotografía con contraste de fases: W. Url.

Fig. 2-50: Conjunto de ribosomas del retículo endoplasmático rugoso. A Cisternas, transversalmente (flechas) junto a mitocondrios M, dictiosomas D y doroplastos C; P plasmodesmos en un campo de punteaduras primario de la pared celular; célula foliar de judía. B Sección plana de cisternas del REr con polisomas en espiral, en el tubo polínico del tabaco Nicotiana tabacum (escala 1 pm). - Fotografías EM: A de H. Falk; B de U. Kristen. Las funciones del R E liso son múltiples, interviene sobre todo en la síntesis de lípidos, flavonoides e isoprenoides (v. 6.16.1. 6.16.2). La formación de ácidos grasos tiene lugar en las células vegetales, sobre todo en los plastidios, al contrario que en las células animales; la transformación de ácidos grasos saturados en insaturados (con dobles enlaces de carbono) es también una función del RE liso en las células vegetales, al igual que en todos los eucitos. Esta estructura se encuentra sólo en el lado P (PS) de la membrana del RE orientado hacia el citoplasma, de manera que las moléculas de lípidos recién sintetizadas sólo pueden ser absorbidas en la monocapa plasmática de la membrana. Sin Fig. 2-52: RE de células epidérmicas de la cebolla tras someterla al colorante fluorescente 3,3' dihexiloxacarbocianinyoduro en estado normal (cisternas: A, 750x) y después de tratamiento en frío (tubular: B, 870x). Fotografías: H. Quader.

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2 Estructura y microestructura de la célula

función desconocida. En los llamados dictiosomas hipertróficos no se desprenden vesículas aisladas, sino que todas las cisternas se hinchan y se desplazan hacia la superficie de la célula (fig. 2-55 D). Los dictiosomas no son estructuras duraderas. En caso de necesidad pueden formarse de nuevo a partir del RE. La estructura de los dictiosomas varía en los distintos organismos y también en las células con una diferenciación distinta de un mismo organismo pluricelular. En algunos hongos primitivos y también en las células de semillas secas hay en el citoplasma, en lugar de dictiosomas. acumulaciones de pequeñas vesículas o túbulos de membrana. Y mientras en los dictiosomas normales de las plantas superiores la cantidad de cisternas de Golgi oscila entre 4 y 10, en los protistas puede pasar de 30. En las cisternas de Golgi se llevan a cabo sobre todo las síntesis de

oligo y polisacáridos. Determinadas glucosiltransferasas (p. ej.. la

Fig. 2-53: RE liso de una célula glandular oleosa de bardana, Arctium lappa, con numerosas secciones transversales y longitudinales a través de los túbulos retorcidos y ramificados del RE (escala: 0,5 p m ) . - Fotografías EM: E. Schnepf. - M mitocondrios, W paredes celulares.

embargo, estas membranas contienen una proteína especial, la flipasa. que cataliza el volcamiento (flip-flop) - p o r lo demás excluido prácticamente- de las moléculas lipídicas desde la monocapa plasmática a la extraplasmática.

2.2.6.3 Dictiosomas y aparato de Golgi El aparato de Golgi es el orgánulo glandular de la célula. En los dictiosomas se sintetizan o se glucosilan sobre todo las secreciones, que son expulsadas desde la célula a través de una vesícula secretora (vesícula de Golgi) o que se almacenan en vacúolos. Los dictiosomas son elementos del aparato de Golgi. Los pequeños unicelulares a menudo sólo poseen un solo dictiosoma. Sin embargo, en las células grandes siempre hay muchos, en algunos casos más de un millar, y la mayoría (al contrario que en las células animales) dispersos por todo el citoplasma (aparato de Golgi «disperso»). El dictiosoma típico está formado por un montón de cisternas de Golgi. Siempre se halla junto a una cisterna del RE o de la envoltura nuclear y está orientado paralelamente a ellas (figs. 2-54 B, 2-56). A l lado del dictiosoma dirigido hacia el RE se le llama lado cis, y al otro, lado trans. En el lado cis se forman nuevas cisternas de Golgi por la confluencia de vesículas y en el lado trans se desprenden vesículas de Golgi. En muchos casos, las zonas marginales de las cisternas distales de Golgi tienen una estructura reticular (red trans-Golgi). Entre las cisternas de Golgi se encuentran a veces unos Filamentos paralelos de

Fig. 2-54: Dictiosomas. A Secciones transversal y plana de dictiosomas de una célula ligular de Isoetes lacustrís; periferia retículo tubular de la cisterna de Golgi y muchas vesículas pequeñas (escala: 1 pm). B Vista transversal de un dictiosoma en una célula glandular de Verónica beccabunga; lado cis abajo, dirigido hacia el REr; sobre el lado de trans se perciben unos delicados filamentos de Golgi entre las cisternas; las cisternas externas del lado trans se dilatan y se perforan uniformemente («red trans-Golgi») (escala: 0,5 pm). - Fotografías EM: A de U. Kristen; B de J. Lockhausen y U. Kristen. - M mitocondrios.

2.2 La célula v e g e t a l

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Todas las proteínas de exportación y una gran cantidad de proteínas de membrana integradas de la membrana plasmática son glucoproteínas.

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También son muy diferentes las secreciones que se producen. En casos extremos aparecen, por una parte, secreciones conformadas; en las cisternas o vesículas de Golgi se forman por procesos de autoorganización unas estructuras características. Son ejemplos conocidos las escamas parietales de células (figs. 11-71. 11-74 G), también los extrusomas (eyectosomas o tricocistos) de dinófitos y criptófitos unicelulares -«proyectiles» explosivos, a veces venenosos. para alejar a depredadores o para adormecer a la presa-, así como los tnastigonemas de los flagelos barbulados (figs. 11-20 A , C, 11 -72 F). Por otra parte, a menudo son secretados mucilagos de polisacáridos especialmente ricos en agua. U n caso especial de secreción de Golgi es la secreción activa de agua. Todos los protistas dulceacuícolas sin paredes celulares rígidas son inestables, ya que absorben agua continuamente por osmosis y no pueden compensar la presión interna que se forma por medio de la contrapresión de un esqueleto externo. Tales organismos disponen de un mecanismo para secretar el agua de forma activa, que, en la mayoría de los casos, son vacúolos contráctiles o pulsativos. A l aumentar el agua, la succionan mecánica u osmóticamente del plasma circundante (diástole) y la lanzan hacia fuera periódicamente por contracción (sístole) a través de un canal abierto por poco tiempo. En el alga unicelular Vacuolaria, esta función la asumen innumerables dictiosomas, que. densamente ordenados en la parte externa de la envoltura nuclear, forman un aparato de Golgi «perinuciear». Las vesículas de G o l g i . que se desprenden continuamente y en gran cantidad y contienen mucilago con muchísima agua, se fusionan rápidamente dando lugar a grandes vacúolos de secreción que acaban siendo exocitados (fig. 2-55).

2.2.6.4 Flujo de membrana, exocitosis y endocitosis

Fig. 2-55: Secreción de agua a través del aparato de Golgi. A-C Vacuolana virescens. A, B Esquema de la formación y la exocitosis de una vesícula de Golgi con agua en abundancia (vacúolos) en dos etapas sucesivas; el complejo aparato de Golgi (G, con punteado fino, formado por aprox. 50 dictiosomas) se halla junto al núcleo (punteado grueso); los números romanos indican los vacúolos grandes «pulsátiles» que se originan de los vacúolos menores (números arábigos) por fusión. En 30 minutos se habrá expulsado una cantidad de agua correspondiente al volumen de la célula. C 4 dictiosomas del aparato de Golgi, vacúolos de Golgi, cada vez más grandes cuanto más hacia fuera (arriba). D En el alga unicelular Glaucocystis geitleri, todas las cisternas de Golgi se hinchan al absorber agua y se vacían rítmicamente hacia fuera siguiendo la dirección de la flecha (escala: en C y D: 1 pm). - A, B: según R. Poisson y A. Hollande. C, D: según E. Schnepf y W. Koch. - G aparato de Golgi, M membrana celular.

galactosiltransferasa transporta unidades de galactosa a las cadenas de glucano en crecimiento) son los mejores enzimas conductores del aparato de Golgi. Con su ayuda se forman, por una parte, polisacáridos de la matriz de la pared celular (v. 6.17.1.1; para la síntesis de reserva como el almidón y el glucógeno existen sistemas enzimáticos propios, citoplasmáticos, plastidiales o mitocondriales, v. 6.17.1.2). En las cisternas de Golgi se glucosilan también proteínas de membrana integradas sobre sus dominios extraplasmáticos.

A diferencia del transporte de membrana (desplazamiento de sustancias a través de las biomembranas), el flujo de membrana (= transporte vesicular) supone el transporte de compartimentos completos. Mediante el flujo de membrana se separan pequeños compartimentos parciales de los grandes, son llevados dentro de la célula con la ayuda del citoesqueleto y de sus proteínas motoras y se fusionan con otros compartimentos. En la fig. 2-56 (v. también fig. 7-16) se ofrece una visión de este tipo de proceso (citosis). Así, se desprenden por estrangulamiento las vesículas secretoras en la red trans-Golgi, se desplazan hacia la membrana celular, se funden con ella y vierten su contenido hacia el exterior. La membrana de la vesícula es parte de la membrana plasmática. Este tipo de secreción extracelular se denomina exocitosis. Mediante la exocitosis, las macromoléculas y secreciones conformadas realmente grandes pasan del interior de la célula al espacio extracelular sin tener que pasar a través de la membrana celular y sin que ésta tenga que abrirse ni siquiera temporalmente. A l desprenderse las vesículas secretoras, los dictiosomas pierden material de membrana. C o m o en los dictiosomas se pueden sintetizar lípidos y proteínas, el nuevo material de membrana lo proporciona el RE. Esto ocurre a través de unas vesículas transitorias o de tránsito = vesículas primarias exactamente coordinadas, de modo que el aspecto del dictiosoma, a pesar de la constante entrada y salida de material, permanece invariable. Se manifiesta como una estructura dinámica en continuo equilibrio y presenta una polaridad estructural y funcional: en el lado

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2 Estructura y microestructura de la célula

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Fig. 2-56: Flujo de exocitosis y endocitosis. A Las proteínas sintetizadas en el REr (rER) llegan al dictiosoma D a través de una vesícula transitoria (1). Allí se modifican por glucosilación y son transportadas a través de una vesícula de Golgi a la membrana celular CM (2) y exocitadas (3) o son empaquetadas en los lisosomas primarios Lys (4). Las grandes partículas absorbidas por fagocitosis (5) son descompuestas en vacúolos digestivos con la ayuda de unos enzimas lisosómicos (6). Partículas menores, e.g., macromoléculas utilizables por la célula, son absorbidas de unos receptores específicos situados en CM y transportados desde las vesículas revestidas CV al endosoma End (8), en cuyo medio ácido se desprenden de los receptores y son hidrolizadas. Los receptores se recidan: primero se almacenan en el dictiosoma a través de CV, luego retornan a la superficie de la pared (10). B Corriente de la vesícula desde el REr (aquí representada a través de la cubierta del núcleo N del alga Botrydium granulatum) a los dictiosomas vecinos; flechas: estrangulamientos de las vesículas transitorias (escala: 1 pm). - B: fotografía EM de H. Falk. - CM membrana celular, CV vesículas revestidas, D dictiosomas, End endosoma, Lys lisosomas.

proximal, cis o de formación, dirigido hacia el RE, se forman nuevas cisternas de Golgi a través de las vesículas transitorias, y, en el lado distal (trans. de secreción), se pierden las membranas de Golgi al desprenderse las vesículas secretoras. Así pues, las membranas de Golgi se desplazan con las prosecreciones envueltas por ellas a través del montón de cisternas desde el lado cis al trans, o bien directamente, en forma de cisternas completas, o a través de corrientes vesiculares sobre el borde del dictiosoma. Aquí, si desciende la altura de las cisternas, aumenta el grosor de las membranas. Los sistemas enzimáticos ligados a la membrana son proximales unos, distales los otros. A l alargarse gradualmente las cadenas de oligosacáridos y polisacáridos, crece la porción de glucano de la prosecreción y al mismo tiempo se acidifica el interior de la cisterna. La serie de restos de azúcar de las cadenas de oligosacáridos de las glucoproteínas - m u y al contrario que las secuencias del D N A , el R N A y las proteínas, regidas por una m a t r i z - quedan fijadas por una cadena de montaje espacial y temporalmente sucesiva a lo largo de una cinta continua. Si sobre la superficie de la célula se forma por invaginaciones de la membrana celular una vesícula y ésta es transportada al interior de la célula, se habla de endocitosis. Formalmente se trata de la inversión del último paso de la exocitosis. De esta manera, p. ej.. macromoléculas que fueron ligadas en la parte externa de la membrana celular por unos receptores específicos, son transportadas a través de unas vesículas recubiertas (revestidas, cóated resides, C V ) a los endosomas y los lisosomas, donde son digeridas. Muchos unicelulares y la mayoría de los zoocitos pueden absorber también partículas alimenticias microscópicas mediante endocitosis (fagocitosis, fig. 2-56 A , 5 y 6). La endocitosis también se da en las células vegetales,

pero a una escala muy baja, debido a la osmotrofia de estas células y a las paredes celulares, que excluyen la fagocitosis. No obstante, las vesículas revestidas son frecuentes en las p l a n t a s , e s p e c i a l m e n t e en la zona de la membrana celular y en los alrededores de los dictiosomas (fig. 2-57 D). Están en relación principalmente con el reciclaje de las membranas y los receptores o actúan en el transporte intracelular de membranas y productos (intracitosis).

2.2.6.5 Vesículas recubiertas Las vesículas recubiertas (= revestidas, fig. 2-57), con un diámetro de 0,1 p m , se encuentran entre los compartimentos más pequeños de las células. Poseen un esqueleto membranoso parcialmente plasmático, incluso la envoltura o cubierta (ing. coat). Según las proteínas de la envoltura pueden distinguirse dos tipos de CV: la vesícula de clatrina (CCV, clathrin coated reside) y la vesícula de la envoltura o cubierta. Pueden verse vesículas de clatrina en la endocitosis y en el transporte vesicular entre dictiosomas y lisosomas o vacúolos, y vesículas de la envoltura sobre todo en la exocitosis y la intracitosis. Ambos tipos de C V son de corta duración y están sometidas a una continua renovación (turnover). La estructura alveolada, semejante a una jaula, que forma la proteína estructural clatrina (gr. dathrón: reja) en torno a la CCV. está formada por trímeros de clatrina, los llamados trisqueliones (fig. 2-57 B). Su formación y su destrucción las dirigen unas proteínas acompañantes, y la fragmentación, p. ej.. una ATPasa especial. La formación de vesículas de clatrina ( C C V ) en la endocitosis se inicia

2.2 La célula v e g e t a l

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rueda de bicicleta totalmente hinchada). Por consiguiente, en las células vegetales, la endocitosis se observará sobre todo allí donde la turgencia es baja (pelos radicales, células del endosperma. protoplastos producidos artificialmente). Relacionada con la formación de la cubierta de clatrina está la dinamina, una GTPasa, que cubre la demanda de energía con la descomposición de GTP.

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Fig. 2-57: Vesículas recubiertas (CV) y clatrina. A Esquema de una CCV. B 3 trisqueliones (uno coloreado) como elementos estructurales de una estructura reticular penta y hexagonal; cada trisquelión consta de 3 cadenas pesadas (180 kDa cada una, el 50 % de la hélice alfa: brazos indinados) y 3 ligeras (35 kDa cada una); a lo largo de cada borde de la estructura en jaula de datrina discurren las 4 cadenas pesadas, y las ligeras se asientan sobre los ángulos. C CV en contraste negativo, aisladas del hipocótilo de zucchini (una forma de cultivo de la calabaza Cucúrbita pepo). D CV recubiertas (flechas) sobre un dictiosoma del alga Micrasterias (obsérvese también el conjunto unilateral de ribosomas de la cisterna de RE frente al lado cis del dictiosoma) (C, D, escala: 0,5 pm). - C: preparación y fotografía EM de D.G. Robinson. D: fotografía de 0. Kiermayer. con la deposición de un modelo alveolado de clatrina en el lado interno de la membrana celular. En este proceso intervienen unas proteínas de ensamblaje especiales que están emparentadas con proteínas de mamíferos que tienen funciones análogas (adaptinas). Las zonas afectadas de la membrana plasmática reciben el nombre de membranas recubiertas (ing. coatedmemkrcines) o - p o r hundirse en el citoplasma- fosas recubiertas (ing. coatedpits). En las células vegetales, hasta más del 7 % de la membrana puede quedar cubierto de polígonos de clatrina. La formación de fosas recubiertas y su estrangulamiento en forma de C C V requieren energía. Debe producirse un esfuerzo contra la turgencia (se puede comparar a la presión local sobre una

En las vesículas de la proteína de la envoltura (vesículas C O P ; ing.: coat protein ves i des), el complejo de dicha envoltura lo forman unas cuantas proteínas que no están emparentadas con la clatrina y que se denominan coatómeros. Donde más claramente pueden verse los pasos decisivos del transporte vesicular es en las células de la levadura. en las que son especialmente fáciles los análisis genéticos, y en las células nerviosas de los mamíferos, en las que la liberación en masa de vesículas neurotransmisoras está regida por impulsos eléctricos. Estos pasos comprenden el surgimiento de las vesículas en las membranas donadoras, la enirada en contacto con la membrana destinada y la fusión con ella. En la formación de las vesículas se ensamblan los coatómeros procedentes del citoplasma sobre la zona de la membrana afectada del RE o de los dictiosomas formando una envoltura. Esto requiere la activación de una pequeña proteína G. que tiene G D P ligado, y ésta lo transforma en GTP. Este proceso, que hace que surja la vesícula, puede ser bloqueado por la brefeldina, un veneno fúngico. Dos factores proteínicos posibilitan la fusión de la vesícula con la membrana a la que va destinada: una ATPasa y un factor desencadenante. La ATPasa recibe el nombre de NSF, por el ing. NEM-sensitive factor ( N E M : N-etilmaleimida. un enlace que bloquea enzimas con grupos SH funcionales, aquí incluso la ATPasa). El factor desencadenante se designa con el a c r ó n i m o S N A P del ing. soluble NSP associated protein). La toma de contacto de la vesícula con la membrana objetivo es posible después de la separación de la envoltura. Este proceso se produce mediante la descomposición de GTP en la proteína G. Sin embargo, se necesitan después estructuras de reconocimiento específicas para evitar desvíos erróneos en el transporte vesicular. Se conocen detalladamente las características de algunas de ellas y todas reciben el nombre colectivo de S N A R E (del ing. SNAP receptor, receptor de la SNAP).

2.2.6.6 Peroxisomas y glioxisomas En el citoplasma de los eucitos activos se encuentra una gran cantidad de pequeños compartimentos esféricos que sólo están limitados por una membrana. Antes de la introducción del E M se denominaban simplemente vesículas. Sin embargo, sus funciones son muy diversas: pueden distinguirse vesículas de reserva, de transporte y de reacción. Ya se han mencionado algunos ejemplos. Los flujos de membrana endocíticos y exocíticos se basan en vesículas de transporte, que desempeñan la función de contenedores. Vesículas de reserva son. p. ej.. los gránulos de aleurona (v. más adelante). A l principio de la era del E M . los microcuerpos (ing. microbodies) eran descritos simplemente como vesículas de 0,3-1.5 u m de tamaño y contenido denso que realizaban funciones metabólicas especiales y tenían, por tanto, una elevada concentración de determinados enzimas. Las funciones de los microcuerpos son diferentes según la célula (el tejido). Siempre ocupan un puesto destacado las transformaciones oxidativas. mayoritariamente descomposiciones. En todas estas reacciones se origina el veneno celular peróxido de hidrógeno ( H , 0 , ) , que es escindido por

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2 Estructura y microestructura de la célula

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Fig. 2-58: Peroxisomas foliares de la espinaca, muy unidos a un doroplasto (con gránulos). Numerosos ribosomas en el atoplasma (escala: 0,5 pm). - Fotografía EM: H. Falk. - Cp doroplasto, V vacúolos.

la catalasa en agua y oxígeno. La catalasa es el enzima conductor de los microcuerpos, los cuales reciben actualmente el nombre colectivo de peroxisomas. En las plantas se conocen sobre todo los peroxisomas de las células fotosintéticas activas (peroxisomas foliares, fig. 2-58) como orgánulos de la fotorrespiración (v. 6.5.6) y también los peroxisomas de las semillas oleaginosas, que, como glioxisomas, desempeñan un papel decisivo (v. 6.12) en la movilización de las reservas de grasa. En ambos casos, las relaciones metabólicas en la célula viva son también topológicamente evidentes por la estrecha coestratificación de los peroxisomas con los plastidios y mitocondrios o bien con los oleosomas. Los peroxisomas descienden únicamente de sus semejantes, aunque no contengan ácidos nucleicos (a diferencia de los mitocondrios y plastidios). Todos los enzimas característicos se sintetizan sobre los polisomas libres del citoplasma y sólo son llevados a los microcuerpos con la descomposición de una secuencia lateral, la del péptido del tránsito. Esto recuerda a los procesos equivalentes que se dan en mitocondrios y plastidios (v. 2.2.8.2, 2.2.9).

2.2.6.7 Vacúolos y tonoplasto Los vacúolos llenos de j u g o celular, en especial el gran vacúolo central de las células hísticas, son como una característica de la célula vegetal. El volumen de todos los vacúolos de una célula - s u vacuoma- es alrededor del 20 % del volumen celular en las células meristemáticas y puede alcanzar proporciones superiores al 90 % (véase figs. 2-2 A , C; 2-48 A - C , 2-59). Los vacúolos son compartimentos no plasmáticos, su contenido suele tener un p H de 5,5 y a veces es inferior (palabra clave: «manzana

Fig. 2-59: Vacúolos. A Aislados del protoplasma de la remolacha azucarera Beta vulgaris ssp. altissima (320x). B En células plasmolisadas de las escamas del bulbo de la cebolla Allium cepa-, tubo plasmático hinchado por el plasmolítico usado (1 m KSCN) (210x). C Célula de la pulpa del fruto de Symphoricarpos albus. El núcleo está en el centro del gran vacúolo, suspendido sobre filamentos de plasma; estos contienen abundantes filamentos de actina (320x). - A: preparación y fotografía de J. Willenbrink; B: fotografía con contraste interferencial de H. Falk; C: fotografía con contraste interferencia! de W. Url.

2.2 La célula v e g e t a l

ácida»; limón). Los vacúolos están separados del citoplasma, que es ligeramente alcalino, por la membrana del tonoplasto (que suele llamarse abreviadamente tonoplasto), que es poco permeable. En condiciones naturales, la concentración molar total del jugo celular sobrepasa ampliamente a la de la fluidez en las paredes celulares, que equivale prácticamente al agua pura, en gran parte desmineralizada. El jugo celular es hipertónico y, por consiguiente, succiona agua a través de la membrana plasmática y el tonoplasto (osmosis, v. 6.3.2.1). La presión hidrostática que se origina - t u r g e n c i a - tensa la pared celular y es detenida por la presión parietal. Dado que el j u g o celular, como líquido, no es comprimible, la resistencia de las partes herbáceas, no lignificadas, se basa en el antagonismo entre la turgencia y la presión parietal. (Una situación lejanamente análoga se da en los animales con hidroesqueleto, ya que allí se tiene un vacío intercelular repleto de líquido.) Cuando las paredes celulares presentan brechas o espacios poco consistentes (como ocurre, p. ej., en el tejido glandular de las plantas), las secreciones pueden ser exprimidas gracias a la turgencia. Si el medio externo de una célula se vuelve experimentalmente hipertónico con respecto al j u g o celular, el vacúolo pierde tanta agua que la concentración molar total de todos los componentes impermeables de dicho j u g o se iguala a la del medio externo. A l disminuir el volumen del vacúolo, la pared celular se relaja y finalmente el protoplasto se desprende: plasmólisis (fig. 2-59 B, 2-60). N o obstante, existen partes de la pared de las cuales no se desprende la membrana celular ni por plasmólisis («lugares de plasmólisis negativa», como, p. ej., las bandas de Caspary del endodermo. v. 3.2.2.3). En estos lugares están firmemente sujetas en la pared celular las cadenas de glucanos de las proteínas de membrana integradas. Hace más de 120 años W. Pfeffer demostró la semipermeabilidad o la permeabilidad selectiva de las membranas de células vivas por plasmólisis y en torno a 1900 E. Overton pudo exponer, iras las observaciones correspondientes, los primeros trabajos sobre las propiedades químicas y moleculares de las biomembranas.

Los vacúolos son con frecuencia compartimentos de reserva. En las sustancias disueltas en el j u g o celular están junto a los iones inorgánicos ( K \ Cl~, Na') principalmente metabolitos orgánicos como azúcar y ácidos orgánicos

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(málico, cítrico, oxálico, aminoácidos). Con frecuencia el vacuoma sirve de recogedor de los excedentes temporales de metabolitos (p. ej., la acumulación de sacarosa en los vacúolos, especialmente marcada en la caña de azúcar y la remolacha azucarera; la acumulación nocturna de ácido málico o malato en las plantas C A M , v. 6.5.9). A ú n más llamativo es el apartamiento duradero de compuestos fuera del citoplasma, donde tiene lugar la síntesis, y su concentración en el vacuoma, donde permanecen guardados. La heterogeneidad de estas sustancias es enorme. La mayoría procede del metabolismo secundario de las plantas (v. 6.16). Una parte considerable de estos compuestos denomina-

dos colectivamente «sustancias vegetales o naturales» tiene importancia en farmacia o facilita el empleo de plantas medicinales para la obtención de agentes aromáticos, culinarios o de investigación. Muchas sustancias naturales están en los vacúolos en forma de glucósidos, es decir, como compuestos con uno o más restos de azúcar. Son, por esto, hidrosolubles y, como son moléculas hidrófilas comparativamente grandes, no pueden abandonar los vacúolos. La mayoría de las sustancias vacuolares son excreciones, que no desempeñan ningún papel en el metabolismo celular y que serían perjudiciales para el plasma y sus enzimas, al menos en las concentraciones que acaban alcanzando. Algunas de estas sustancias son venenos mortales. Las toxinas vacuolares hacen que resulte muy claro el gran papel de la compartimentación celular: cuando estos venenos actúan desde fuera sobre las células de la planta que las creó, las matan: la membrana plasmática es permeable a ellas y el tonoplasto no. La importancia ecológica de los jugos celulares venenosos/amargos es evidente: proporcionan una defensa mejor frente al consumo que los acúleos y las espinas, y el ganado evita a las plantas poseedoras de estos jugos. Finalmente, estos comportamientos reflejan también la situación especial de los tejidos hísticos vegetales, que, debido a la organización abierta de la planta, no pueden pasar los desechos de su metabolismo a un sistema cíclico, sino que deben autoeliminarlos o almacenarlos (excreción celular = local, en lugar de central). Entre las toxinas vacuolares destaca el grupo de los alcaloides por su notable diversidad (v. 6.16.3). Muchos de estos heterocíclicos provistos de nitrógeno son importantes desde el punto de vista farmacéutico: los alcaloides del cornezuelo del centeno, el hongo Claviceps, la morfina, la codeína, etc., opiatas del opio, el látex seco de la adormidera; la coniína de la cicuta (Conium maculatum\ con esta planta fue envenenado Sócrates); la atropina, la nicotina y la hiosciamina de diversas solanáceas; la colquicina del cólquico, etc.

Fig. 2-60: Células de la epidermis foliar inferior del Rhoeo discolor. A En agua. B Al comenzar la plasmólisis en K N 0 , 0 , 5 M. C Plasmólisis completada, jugo celular concentrado. D Desplasmólisis tras introducirlas en agua. - Según W. Schumacher.

2 Estructura y microestructura de la célula

Fig. 2-61: Diferentes formas de cristales de oxalato cálcico. A, B Rafidios (haz de agujas cristalinas, monohidrato) de Impatiens, longitudinal y transversalmente (200x). C Drusa (Opuntia, 200x). D Cristal solitario tetragonal de una célula de la epidermis foliar de Vanilla (dihidrato, 150x). E Estiloides de oxalato de las escamas pardas de la cubierta de la cebolla Allium cepa (dihidrato, fotografía de campo oscuro, 65x). - A-D: según D. von Denffer.

Los laninos fenólicos y sus productos de oxidación, los flobafenos, son alejados del citoplasma porque precipitan las proteínas. Después de lesiones en los tejidos y en las partes vegetales muertas - r i t i d o m a . duramen-, impiden el crecimiento de microorganismos y hongos. En los vacúolos de muchas células se encuentran cristales de oxalato cálcico, que es insoluble (fig. 2-61). Su formación sirve para eliminar el exceso de Ca. Los cristales, de formas diversas, se originan en el interior del vacúolo. en cámaras de membrana preformadas y, a menudo, acaban estando envueltas por estratos superficiales de suberina. Los colorantes vacuolares. hidrosolubles (quimocromos), sirven en parte para atraer a los insectos que transportan el polen y, en parte, también como pigmentos protectores frente a la radiación. Sobre los vacúolos como compartimentos líticos. v. más adelante.

episperma

capa de aleurona

Una forma de almacenamiento vacuolar especialmente importante para la alimentación humana se encuentra en muchas semillas, sobre todo en las de las legumbres y cereales. Por su escaso contenido de agua y su resistencia al almacenamiento y al transporte, las semillas son muy apropiadas y, con su masa seca, constituyen aprox. 2/3 de los alimentos vegetales producidos por la agricultura mundial. A l madurar las semillas, en las células periféricas de los granos de cereales o en los cotiledones de semillas de legumbres (guisantes, habas, lentejas, etc.) se forman unos vacúolos que almacenan proteínas y reciben el nombre de granos o granulos de aleurona (gr. alenron: harina de trigo, fig. 2-62). Las proteínas de reserva se sintetizan en el REr. Los granos de aleurona se originan directamente de cisternas hinchadas del REr o con la in-

O

células amiláceas del endosperma

D

Fig. 2-62: Aleurona. A Sección transversal a través de las capas externas de un grano de centeno (135x). B-D Endosperma de Ricinus communis. B Célula con vacúolo oleoso central (aceite de ricino) y numerosos granos de aleurona, cada uno con un cristaloide tetraédrico de proteína y un globoide amorfo (400x). C, D Grano de aleurona o cristaloide aislado (670x). - A: según Gassner; B: según D. von Denffer.

2 . 2 La célula v e g e t a l

tervención de dictiosomas a través de la confluencia de vesículas de Golgi (fig. 2-63). Las proteínas de reserva son a menudo complejos mullímeros con una gran masa de partículas (en las leguminosas, por ejemplo, vicelina trímera con 150-210 kDa y legumina hexámera con más de 3(X) kDa). A l germinar las semillas, las proteínas son hidrolizadas rápidamente y los aminoácidos afectados son transferidos al embrión en crecimiento. Así pues, los vacúolos de aleurona se presentan como citolisosomas, como compartimentos de la descomposición intracelular de sustancias.

Los espacios de j u g o celular muestran con mucha frecuencia propiedades de lisosomas, los compartimentos que se segregan del citoplasma en la digestión intracelular. Contienen fosfatasas acidas y otros enzimas líticos, como proteinasas, RNasas, amilasas y glucosidasas. Todas las funciones mencionadas del vacuoma se basan en la función de barrera del tonoplasto y sus procesos específicos de transporte. Desde que ha sido posible el aislamiento en masa de los vacúolos (fig. 2-59 A ) , se puede demostrar aquí todo el espectro de mecanismos del desplazamiento de sustancias a través de las biomembranas. Mediante el marcado con anticuerpos de las proteínas intrínsecas del tonoplasto se ha visto con más claridad que, en una misma célula, a menudo existen compartimentos vacuolares diferentes.

Fig. 2-63: Formación y almacenamiento de proteínas de reserva en la cebada (Hordeum vulgare). K, núcleo celular con cromatina C y nucléolo; A, arniloplastos con almidón S. E, REr con polírribosomas Po; G, dictiosoma con vesículas de proteínas desprendidas; V, vacúolo proteinico con hordeína amorfa y globulina granular. - Según D. von Wettstein. - A amiloplasto, C cromatina, E REr, G dictiosoma, H hordeína, K núcleo, M mitocondrios, P plasmodesmos, Po polírribosomas, S almidón, V vacúolo proteinico.

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Es notable la dinámica de las cavidades o espacios con jugo celular. En ellos se basa. p. ej., el crecimiento por dilatación de los órganos vegetales (v. 7.1.1). La mayoría se forma en el vacúolo central por la fusión de pequeños provacúolos (ing. prevacuolar compartments). En las células del cámbium de las plantas leñosas (v. 3.1.2), se observa un proceso a la inversa durante el invierno: el vac ú o l o central se f r a g m e n t a en una gran cantidad de vacúolos pequeños, que vuelven a fusionarse en la primavera siguiente. En algunos casos se ha comprobado que existe otro tipo de formación: una zona de plasma sin orgánulos es rodeada por cisternas de RE, las cuales se fusionan formando una sola cisterna esférica hueca. Entonces tiene lugar la autólisis (autodigestión) del espacio interno, del cual surge el vacúolo; la membrana del tonoplasto procede de la membrana de la cisterna de RE, que se halla fuera. El vacúolo equivale en este caso a un citolisosoma.

2.2.7 Paredes celulares La pared de las células vegetales y fúngicas como exoesqueleto que le confiere una forma se opone a la turgencia, que empuja al protoplasto con unos 0.5-1 MPa (5-10 bar) contra la pared y así mantiene a las células provistas de vacúolos en un equilibrio mecánico-osmótico. La pared es un producto secretado por la célula viva, que, sin embargo, establece un intercambio constante con el citoplasma a través de la membrana. A l menos en condiciones naturales, es una parte integrante de la célula. Desde el punto de vista químico, se trata de una asociación de muchos polisacáridos y proteínas diversas; estructuralmente, es una mezcla de sustancias básicas amorfas = matriz y sustancia esquelética, un esqueleto de fibrillas en el interior. La mayoría de las paredes de las células hísticas están punteadas por numerosos plasmodesmos (compuestos plasmáticos que se hallan entre células contiguas, en los límites de visibilidad del L M ) . La pared celular es un componente característico especial de las células vegetales y fúngicas. Ya se ha dicho que la división de estas células tiene lugar por secreción celular interna de un primer depósito, la placa celular. La existencia de una pared envolviendo a la célula imposibilita la nutrición fagótrofa. Sin embargo, en una célula cercada por una pared - u n dermatoblasto- una parte considerable del citoplasma está, en cambio, en estado de sol. De hecho, es un fenómeno frecuente la corriente plasmática en las algas y plantas superiores. Finalmente, debido a la textura de la pared celular, no se producen cambios celulares en el cuerpo vegetal. Ciertamente, p. ej., tubos laticíferos o células fibrosas pueden insertarse o incluso penetrar entre las células hísticas, pero los cambios que se observan en la ontogénesis de los animales pluricelulares no se dan en las plantas. Una vez formada la pared celular, sólo llega a desprenderse raramente. En las plantas leñosas perennes, partes considerables del cuerpo vegetal constan de paredes celulares de tejidos muertos (madera, ritidoma).

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2 Estructura y microestructura de la célula

2.2.7.1 Desarrollo y diferenciación El desarrollo de la pared en la división celular comienza con la formación de la placa celular por la confluencia lateral de vesículas de Golgi en el fragmoplasto (v. 2.2.3.6). La pared celular está compuesta sólo por sustancia de la matriz (básica parietal), es decir, de pectinas con una baja proporción de proteínas. Se conserva después como lámina media, de manera que las paredes celulares tienen básicamente al menos tres estratos. Como la lámina media carece de esqueleto de fibrillas, se puede destruir con especial facilidad. El tejido se descompone entonces en células individuales (maceración: un ejemplo conocido es cuando las manzanas se vuelven harinosas). Inmediatamente después de la división celular, cada una de las dos células hijas empieza a secretar láminas parietales que poseen fibrillas esqueléticas. Así se origina una pared primaria, plástica al principio. Acompaña al crecimiento embrionario, lento, y al postembrionario, más rápido, con lo que se distiende debido a la turgencia. Con todo, se trata de un verdadero crecimiento, ya que la pared primaria se va engrosando por la continua y progresiva agregación de láminas parietales y va aumentando su masa seca. A partir de estudios sobre fisiología celular se sabe que durante el crecimiento y la distensión de la pared, no es la turgencia, sino más la plasticidad de la pared primaria la que aumenta al depositarse nuevo material, sobre todo de sustancia fundamental. Por lo demás, aumenta también la proporción de fibrillas esqueléticas hasta constituir aprox. 1/4 de la masa seca de la pared. Las f i brillas esqueléticas (en muchas algas verdes y en todas las plantas superiores se componen de celulosa) son flexibles y muy resistentes. Por lo tanto, la célula queda encerrada en un «corsé» que ya no tiene propiedades plásticas, sino, en todo caso, elásticas. Así, la pared primaria alcanza una condición final estable que en muchos casos se conserva hasta la muerte de la célula. En esta fase, la pared celular recibe a menudo el nombre de sacodermo (gr. sákkos: vestido; dérma: piel). En los pluricelulares, la diferenciación celular se expresa también en cambios químicos suplementarios del sacodermo o en la formación de capas o estratos parietales adicionales especiales. En estos casos se habla de pared secundaria. Los estratos parietales secundarios se forman a menudo después de finalizar el crecimiento celular y se depositan sobre el sacodermo. La composición y la microestructura de estos estratos se corresponden a las funciones que éstos desempeñan. En las plantas terrestres tiene una especial importancia, por una parte, la solidez, y por otra, la impermeabilidad. Las paredes secundarias «mecánicas» son características de los tejidos de sostén (v. 2.2.7.4) y las impermeabilizantes, de los tejidos aislantes (v. 2.2.7.6).

2.2.7.2 La pared celular primaria En la pared primaria predominan los distintos componentes de la matriz de la pared celular: sustancias pectínicas, hemicelulosas y proteínas parietales (fig. 2-64). La sustancia matricial se separa sobre la vesícula de Golgi. Su resistencia mecánica es baja; en el caso de la matriz parietal se trata de una masa gelatinosa isótropa, ligeramente hinchable y de composición compleja.

celulosa

galactano

/ / /

\ ramno-

galacturonano

HPRG) \

/ \

/

Fig. 2-64: Composición (masa seca) de las paredes primarias de un cultivo celular de Acer pseudoplatanus (falso plátano). El xiloglucano (21,7 %), una hemicelulosa, es un componente de las fibrillas esqueléticas de celulosa (23,9 %). El arabinogalactano y el ramnogalacturonano corresponden a sustancias pectinicas (juntas, 36 %). HPRG = glucoproteína rica en hidroxiprolina (18,9 %). Los porcentajes correspondientes para las paredes de las células foliares de Arabidopsis thaliana son, respectivamente, 2 8 , 1 4 , 4 2 y 14. - Según los datos de P. Albersheim y col.

•

Las sustancias pectinicas son químicamente heterogéneas. A l principio se consideraban propectinas los polisacáridos ácidos con carga muy negativa (galacturonanos y ramnogalacturonanos) y se consideraban pectinas tras la esterificación de una parte de los grupos carboxilos con metilalcohol. Hoy se consideran sustancias pectinicas diversos polisacáridos, no sólo poco ácidos, sino también muy hidrófilos y de cadenas comparativamente cortas: arabinanos. galactanos, arabinogalactanos. En general se caracterizan por su poca hidrosolubilidad y su extrema capacidad para hincharse. En la pared celular, las moléculas están enlazadas por cationes bivalentes ( C a : \ Mg 2 *). Si estos iones se retiran (p. ej., mediante oxalato o queladores como el E D T A = ácido etilendiaminotetraacético), las sustancias pectinicas se disuelven. Hacen de las paredes celulares intercambiadores de iones. En algunos órganos vegetales (con especial frecuencia, p. ej., en la testa) se llega a producir en cantidades masivas sustancias pectinicas, conocidas como mucilagos vegetales o gomas (p. ej., mucilago del membrillo, Gummi arabicum). • Las hemicelulosas son menos h i d r ó f i l a s y suelen poseer grandes moléculas. Para disolverlas hay que servirse de la lixiviación. Representantes de las hemicelulosas son los glucanos, con enlaces P ( l - > 3 ) y p ( l - * 4 ) , así como xiloglucanos (sustituidos, en gramíneas y afines, por xilanos con restos adheridos de arabinosa, etc.). Los xiloglucanos constan de unidades de celulosa con enlaces [3(1—>4), de las cuales la mayoría tienen cadenas de xilosa con enlaces a ( l - » 6 ) . Envuelven a las fibrillas de hemicelulosa y así hacen resisten-

2 . 2 La célula v e g e t a l

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te a la pared celular. En las paredes secundarias mecánicas su proporción es especialmente elevada. La enorme heterogeneidad de los polisacáridos de la matriz - y también las de los componentes que contribuyen poco a dar resistencia a la pared- fue durante mucho tiempo inexplicable. En los últimos años se ha demostrado que estas sustancias parietales tienen una serie de funciones importantes. Como en los animales, donde los heterosacáridos de la superficie celular pertenecen a las estructuras más importantes de reconocimiento y recepción (p. ej., determinantes de grupos sanguíneos), también en las plantas, las sustancias de la pared intervienen decisivamente en el reconocimiento de los gámetas o en la regulación del crecimiento del tubo polínico en el tejido pistilar. En los tejidos vegetales, inhiben el crecimiento de hongos parásitos las fitoalexinas, unas sustancias antibióticas defensivas; la síntesis de las fitoalexinas es activada por unos elicitores, de los cuales algunos de los más potentes han resultado ser oligosacáridos, que al ser descompuesta la pared celular, son liberados por los enzimas del hongo o por la planta atacada (v. 9.3.4).

•

Las principales proteínas de la pared celular son glucoproteínas con una proporción anormalmente alta de prolina hidroxilada. Casi todos los restos de hidroxiprolina (> 1/3 de los restos de aminoácidos) están glucosilados, presentan cadenas de tri-L-arabinósido y, sobre todo, de tetra-L-arabinósido. La proporción de péptidos de estas glucoproteínas ricas en hidroxiprolina ( H P R G o GRHP) es sólo 1/3 de la masa molecular de 86 kDa, el resto es hidrato de carbono. La proporción de proteína forma una estructura rígida en forma de varillas de 80 nm de longitud, envuelta por una cubierta de arabinósido. Las HPRG poseen una marcada tendencia a asociarse, por lo que se supone que forman en la matriz de la pared celular un retículo que le confiere solidez. En casos de tensión, heridas o parásitos, aumenta su formación. Hay también plantas, especialmente entre las monocotiledóneas, en las que las paredes celulares contienen sólo poca proteína estructural. En general faltan por completo en las paredes mecánicas secundarias. En lo relativo a la secuencia de aminoácidos de las HPRG. se dan sorprendentes semejanzas con la del colágeno, la proteína estructural más importante de la sustancia intercelular de los animales y el hombre. Esto permite llegar a la conclusión de que existe un origen filético común para los genes de todas estas proteínas estructurales ricas en hidroxiprolina. En cieñas algas (p. ej., Chlamydomonas), la pared celular está compuesta casi por completo de una capa cristalina de HPRG. Entre las HPRG está la proteína estructural más extendida de las paredes celulares primarias: la extensina. Un importante subgrupo de las HPRG son las proteínas de arabinogalactano (AGP). En estos proteoglucanos, la proporción de proteína suele ser inferior al 10 % de la masa total. Junto a las HPRG aparecen con frecuencia dos clases más de glucoproteínas de la pared celular, ricas en prolina y glicina (PRP y GRP).

Sobre todo en las plantas superiores, el esqueleto de la pared celular está compuesto de celulosa. De 2000 a más de 15 000 unidades de ^-glucosa forman moléculas de cadena larga, rectas y sin ramifican (Comparación: las cadenas de a-D-glucano del almidón, y del glucógeno, polisacáridos de reserva, son helicoidales y están parcialmente ramificadas.) En la celulosa, las unidades contiguas de glucosa han girado 180" unas hacia otras a lo largo del eje molecular (y

Fig. 2-65: Celulosa, sección a partir de la cadena de (3-1,4-glucano: 2 unidades de celobiosa (= 4 restos glucosilo). Puentes de hidrógenos laterales con respecto a la cadena de valencia principal con líneas discontinuas.

en torno a él) y, en esta posición, se mantienen firmemente unidas por ambos lados a través de los puentes de hidrógeno del enlace glucosídico (fig. 2-65). Los anillos de piranosa de los monómeros se sitúan exactamente casi en el plano a lo largo de toda la cadena de glucano debido a esta reversión, de manera que las moléculas de cadena de la celulosa, de hasta más de 8 p m de largo, tienen forma de bandas. Estas moléculas presentan también una fuerte tendencia a asociarse, se depositan levemente unas a lo largo de otras al establecerse los puentes de hidrógeno y forman fibrillas elementales (de unos 3 nm de diámetro), y finalmente - e n particular en las paredes secundariasmicrofibrillas realmente gruesas (5-30 nm de diámetro, fig. 2-66). En estas fibrillas esqueléticas, que también tienen forma acintada, existen en amplias extensiones ordenaciones en retículo cristalino. En los estratos de pared secundaria especialmente, las sólidas microfibrillas tienen una flexibilidad limitada debido a su alto grado de cristaUnidad, y se quiebran ante una curvatura fuerte como las agujas de cristal. Es funcionalmente importante que las fibrillas esqueléticas sean muy resistentes. Un filamento de celulosa compacto y de I m m de grosor podría soportar un peso de 60 kg (es decir, soportaría una fuerza de tracción de 6000 newtons); esto equivale al 80 % de la resistencia del acero. La anisotropía óptica de la celulosa, tan anormalmente marcada, se basa en la estricta orientación paralela de las moléculas de ésta denuo de las Fibrillas esqueléticas. Se manifiesta en una llamativa birrefringencia de los estratos parietales ricos en celulosa. Además, la celulosa, debido a la cristalinidad de las fibrillas, da llamativos reflejos de difracción en los diagramas de rayos X . También por estas dos propiedades se distingue diametralmente el esqueleto de la pared celular de la matriz, isótropo amorfa, de dicha pared.

La biosíntesis de la celulosa tiene lugar sobre raros complejos lineares en forma de roseta de la membrana plasmática (fig. 2-67). Cada complejo de celulosa sintasa (= complejo terminal) forma varias cadenas de celulosa, que inmediatamente después de su síntesis cristalizan en una fibrilla elemental. Las microfibrillas gruesas se originan a través de la actividad concertada de varios complejos contiguos de sintasas. La síntesis y la formación de fibrillas están muy ligadas en condiciones naturales, pero pueden separarse artificialmente. Con colorantes que se unen con una firmeza especial a las moléculas de celulosa (congorot o calcofluor while, un blanqueador de detergente sintético), se impide la cristalización; la síntesis de celulosa continúa, pero no se forman fibrillas. Los tunicados, el único grupo animal donde se forman microfibrillas de celulosa («tunicina»), presentan complejos lineares de celulosa sintasa en las membranas celulares externas de sus células epidérmicas. Los átomos C1 de las unidades de glucosa aparecen todos en la misma dirección a lo largo del eje molecular. Las moléculas de ce-

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2 Estructura y microestructura de la célula

ñan un papel fundamental los bacterios y ciliados endosimbiónticos, que producen celulosas. En el reino animal sobre todo (artrópodos), pero también en muchos hongos y en algunas algas, aparece, como sustancia esquelética extracelular, la quitina, un polímero linear de N-acetilglucosamina. Las fibrillas de quitina tienen una estructura semejante a la de la celulosa, a pesar de los distintos monómeros. La resistencia del esqueleto de quitina es superior a la de la celulosa debido al engranaje más intenso de las moléculas de cadena contiguas en las fibrillas. El xilano o el manano sustituyen a la celulosa como sustancia esquelética en las algas marinas si fonales, que se caracterizan por sus células gigantes polienérgidas. Estos polisacáridos pueden formar agregados cristalinos, pero la creación de fibrillas no es tan marcada en ellos como en la celulosa o en la quitina. En todas las grandes plantas terrestres fotosintéticamente activas, la celulosa es la sustancia esquelética. Puede formarse directamente a partir de productos fotosintéticos. En cambio, las sustancias esqueléticas nitrogenadas (quilina, proteínas) predominan en los organismos heterótrofos, pues en ellos el nitrógeno no es un factor de deficiencia. Las fibrillas de celulosa y quitina, que son predominantemente cristalinas. prácticamente no pueden absorber agua, en tanto que las sustancias de la matriz, amorfas e hidrófitas, se secan o se hinchan según la disponibilidad de agua. Sin agua se contraen formando gruesas masas córneas y con agua forman gelatinas como un pudin.

Fig. 2-66: Fibrillas de celulosa aisladas en contraste negativo. A Fibrillas elementales de mucílago de membrillo. B Microfibrillas del alga sifonal Valonia; los diámetros diferentes se explican en parte por la forma de banda de estas resistentes fibrillas esqueléticas (puntas de flecha); al doblarse con fuerza, se quiebran como agujas de cristal (flechas) (escala: 0,2 pm para A, 0,4 pm para B). - Fotografías EM: W.W. Franke.

lulosa de las fibrillas elementales y de las microfibrillas nativas, en este aspecto, tienen la misma orientación (celulosa I). lo cual es una consecuencia de su formación simultánea sobre los complejos de sintasas. Sin embargo, la orientación paralela no equivale al estado favorable de energía. Con la precipitación de celulosa a partir de disoluciones, una técnica muy empleada (p. ej.. elaboración de seda de hidrato cupramónico a partir de soluciones de celulosa en hidróxido II de cobre amoniacal = reactivo de Schweizer), se forman fibrillas cuyas moléculas son antiparalelas: esta celulosa I I es estable, pero más pobre en energía que la celulosa nativa I.

La celulosa es la macromolécula orgánica más frecuente de la biosfera; al año se sintetizan aprox. 10" toneladas de celulosa. La importancia económica de la celulosa y de sus numerosos derivados es enorme, sobre todo en la industria textil. Se obtiene celulosa pura principalmente del vilano del algodonero y también de la madera a través de diversos procesos de fusión. Por otra parte, la celulosa carece de valor nutritivo para el hombre; los alimentos con celulosa en abundancia sirven de «lastre». La mayoría de los herbívoros - e n especial los rumiantes- disponen de adaptaciones especiales para digerir la celulosa; desempe-

Fig. 2-67: Complejos de celulosa sintasa. A En forma de roseta de la membrana celular del musgo Fuñaría hygrometríca (protonema). De las 20 rosetas visibles, 5 están marcadas. B Complejos «lineares» de la rodofícea Porphyra yezoensis (escala: 0,1 pm). - Preparación por criofractura y fotografía EM: A de U. Rudolph; B de I. Tsekos y H.D. Reiss.

2.2 La célula v e g e t a l

con una masa seca que a menudo no llega al 3 % de la masa fresca. (Esto se utiliza, como es sabido, en la elaboración de suelos nutritivos, jaleas, etc.) Los movimientos higroscópicos de las paredes celulares o de los tejidos (v. 8.4) se basan generalmente, por un lado, en la longitud invariable de las fibrillas esqueléticas, y por otro, en la capacidad para hincharse de las sustancias matriciales. Es particularmente evidente el hecho de que matriz y esqueleto no se penetren mutuamente como en la pared primaria, sino que estén separados como pasa. p. ej., en los conocidos hapterios de las esporas del equiseto (fig. I I - I 4 1 H. J). Su comportamiento higroscópico se basa en que sobre una capa interna de celulosa se superpone otra, externa, formada por arabinoglucano, capaz de hincharse.

Los modelos estructurales moleculares de la pared primaria (fig. 2-68) asignan a las fibrillas de celulosa un revestimiento superficial de xilanos o xiloglucanos particularmente resistentes. Estos r e t i c u l a n el esqueleto de fibrillas. En la malla de este retículo las sustancias pectinicas forman un segundo retículo que engrasa a la matriz. Debido a que la anchura media de la malla (porosidad) de la pared primaria nativa es de 5-10 11111 (valor máximo: 20 nm; las proteínas globulares de hasta unos 50 kDa pueden atravesarla), la pared con la pectina extraída es permeable para partículas de hasta 40 nm de diámetro.

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zamiento está dirigido presumiblemente por los microtúbulos corticales, que se hallan inmediatamente en el interior de la membrana, así como por tabiques conductores (fig. 2-72). En muchas células se ha visto que la orientación de las fibrillas esqueléticas en las láminas sucesivas de la pared primaria gira siempre formando un ángulo constante, por lo que en un día suele llevar a cabo una rotación completa: una sugestiva manifestación del ritmo circadiano (v. 7.7.2.3). La plasticidad de las paredes celulares está regulada por sustancias de crecimiento, que son decisivas para su crecimiento superficial. En última instancia se basa en una disminución de la reticulación transversal de las fibrillas esqueléticas, de manera que éstas pueden juntarse o separarse. Las paredes primarias contienen diversos enzimas, que pueden provocar tal relajación. Las glucanasas. incluidas las «celulasas», pueden descomponer glucanos matriciales. La expansina disuelve temporalmente los puentes de hidrógeno entre las fibrillas de celulosa y los xiloglucanos. Otros enzimas pueden alargar las cadenas de xiloglucanos formando nuevos monómeros.

En el crecimiento superficial (o en superficie) de la pared celular primaria, las sucesivas láminas parietales secretadas se depositan desde la parte interna (es decir, a partir del plasmalema) sobre los estratos ya existentes y se van dilatando plásticamente cada vez más. Durante este proceso la célula secreta nuevas láminas; cada lámina parietal es empujada en el interior de la pared continuamente hacia fuera, y se vuelve cada vez más fina por la creciente dilatación, al m i s m o tiempo que el retículo del esqueleto parietal se hace más laxo. A l crecer, la célula fija la dirección del desarrollo de las fibrillas esqueléticas en las láminas parietales que se están formando directamente. Como cada fibrilla esquelética en formación está enclavada entre la membrana plasmática y las láminas parietales ya existentes, los complejos de celulosa sintasa deben, por así decirlo, desplazarse hacia dentro mediante su actividad sintética en la membrana fluida. Este despla-

hemicelulosa

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Los diversos componentes de la pared celular están directamente relacionados con el citoesqueleto a través de unas proteínas integrales. Estas proteínas puente se caracterizan por su trisecuencia - A r g - G l y - A s n - (RGD). Si la conexión del citoesqueleto con el exoesqueleto resulta perturbada por un exceso de péptidos con dicha secuencia, las células en cuestión ya no podrán dividirse normalmente ni ordenarse correctamente en el tejido.

La forma definitiva de las células vegetales y fúngicas depende de si la pared primaria crece isométrica o anisométricamente. Las células que sólo crecen en una sola dirección muestran un crecimiento apical. En este caso, la secreción de sustancia matricial que tiene lugar por exocitosis de las vesículas de Golgi, está limitada al ápice de la célula en c r e c i m i e n t o , donde el citoplasma tiene una abundancia especial de filamentos de actina. Las células que poseen crecimiento apical pueden desplazarse entre estructuras fijadas espacialmente, por ejemplo, entre las partículas del suelo en el caso de los pelos radicales y las hifas fúngicas, o entre células vecinas en las fibras, túbulos laticíferos y tubos polínicos (crecimiento intrusivo).

ramnogalacturonano I

proteína estructural

Fig. 2-68: Esquema simplificado de la estructura molecular de la pared primaria. De los numerosos componentes de la pared, aquí sólo están dibujadas las microfibrillas de celulosa, las cadenas de xiloglucano, que se fijan a ellas mediante puentes de H y forman un retículo con ellas (hemicelulosa, gris claro), la pectina (formando un retículo a través de iones Ca, en rojo) y las proteínas de la pared. - Modificado según C. Brett y K. Waldron, de L.Taízy E.Zeiger.

92

2 Estructura y microestructura de la célula

Fig. 2-69: Plasmodesmos y campos de punteaduras primarios al LM y al EM. A Por fluorescencia con azul de anilina, la calosa puede verse en el parénquima del tallo de la calabaza Cucurbita pepo (220x). B Por impregnación de yoduro de plata, contraste en las paredes celulares engrosadas del endosperma de Royena villosa (770x). C Paredes de las células de la silicua de Lunaria rediviva. Las aberturas parietales son puntos finos, que corresponden a los campos de punteaduras primarios (300x). D Plasmodesmos en contacto con el REr en la pared W entre las células del callo de Vicia faba (escala: 0,5 pm). E Plasmodesmos en sección transversal de un campo primario de punteaduras en Metasequoia glyptostroboides-, cada plasmodesmo, separado por la membrana celular trilaminar de la clara cubierta de calosa, en la pared celular, con desmotúbulo central. F, G Modificaciones de los plasmodesmos primarios entre las células de Strasburger de las agujas de Metasequoia glyptostroboides, fase de desarrollo temprano y fase final (escala: 0,2 pm). - A: fot. EM de I. Dórr; B: fot. EM de I. Dórr y B. von Cleve; C: fot. de campo oscuro; D-G: fot. EM de R. Kollmann y C. Glockmann.

2 . 2 La célula v e g e t a l

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2.2.7.3 Plasmodesmos y campos de punteaduras Los plasmodesmos son conexiones plasmáticas entre células contiguas a través de las paredes que las separan. Conectan a modo de red las células de los tejidos formando un continuo simplasmático. Con frecuencia los plasmodesmos aparecen en grupos que reciben el nombre de campos de punteaduras primarios porque pueden llegar a convertirse en membranas oclusivas de las punteaduras (v. 2.2.7.5). En donde estos se hallan, las paredes celulares son a menudo más delgadas (fig. 2-69 C). En la pared celular, cada plasmodesmo está envuelto por una capa de calosa. C o m o la calosa (v. 2.2.7.6) puede verse ligeramente con el m i c r o s c o p i o de fluorescencia, también los plasmodesmos se localizan bien con el microscopio óptico a pesar de su escaso diámetro, de sólo 30-60 nm (fig. 2-69 A ) . Con el microscopio electrónico aparecen en forma de túbulos simples o ramificados y limitados por la membrana celular (figs. 2-69 D - G ; 2-71). Las membranas plasmáticas de las células conectadas penetran aquí unas dentro de otras. Cada plasmodesmo está atravesado por un cordón central: el desmotúbulo (figs. 2-69 E: 2-70). Corresponde a una modificación del RE, pero no es ninguna estructura tubular (a pesar de su nombre, que induce a error), sino un compacto cordón de proteínas estructurales, que establece contacto con cisternas del RE en las dos células limitantes. El espacio hueco y cilindrico existente entre el desmotúbulo y la membrana celular pertenece al compartimento citoplasmático. Por sus dimensiones puede ser accesible a las moléculas proteínicas grandes y, de hecho, así es en casos especiales: los virus vegetales, p. ej., se extienden por los tejidos a través de los plasmodesmos. Normalmente, sin embargo, la permeabilidad se limita a partículas con masas moleculares de 1 kDa (2 n m de diámetro), ya que entre las proteínas globulares de la membrana celular y las proteínas correspondientes del desmotúbulo hay unas proteínas conectoras que dividen el cilindro plasmático hueco en una gran cantidad de estrechos microcanales. Estos canales pueden ser ensanchados por unas proteínas motoras, que intervienen en el transporte específico y activo (v. 7.4.4.1, fig. 7-30).

Fig. 2-70: Modelo de la microestructura de un plasmodesmo: a la izq., sección longitudinal, y a la der., transversal. Membrana celular en color. Según W.J. Lukas.

Fig. 2-71: Formación de plasmodesmos secundarios. A Elementos del RE de dos células contiguas se aproximan a la membrana celular (en color); la pared celular (en negro) se desintegra en esos puntos. B Los elementos del RE de ambas células se fusionan; las vesículas de Golgi proporcionan nuevo material parietal. C La pared celular reconstituida está atravesada en parte por plasmodesmos secundarios («nodulos centrales» en la zona de la lámina media). - Según R. Kollmann y C. Glockmann. Ya en la división celular muchos plasmodesmos se sitúan en la placa celular a modo de cavidades (plasmodesmos p r i m a r i o s ) . T a m b i é n pueden formarse plasmodesmos más tarde, de manera que, en las paredes en crecimiento, la cantidad de ellos por superficie permanece a menudo aproximadamente constante (plasmodesmos secundarios), aunque, durante el engrasamiento celular posembrionario, las superficies parietales con frecuencia aumenten más de 100 veces su superficie original. Incluso pueden formarse nuevos plasmodesmos en injertos o en infecciones de parásitos (p. ej., Cuscuta, figs. 4-38, 4-39 A , 11-281 D) entre células o individuos de razas o especies distintas. Los plasmodesmos secundarios, que frecuentemente están muy ramificados, se forman según el esquema que aparece en la fig. 2-71. En el tejido parenquimático, sobre una superficie parietal de 100 j i m , hay 5-50 plasmodesmos. Cuando las células contiguas cooperan estrechamente, como, p. ej., las células anejas y los tubos cribosos del floema (v. 3.2.4.1) o las células del mesofilo y las de las vainas de los haces de las plantas C4 (v. 6.5.8). los plasmodesmos llegan a alcanzar una densidad realmente elevada, de hasta más de 1200 por 100 finv en los meristemas. En cambio, en las' células fisiológicamente aisladas, como, p. ej., las células oclusi-

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2 Estructura y microestructura de la célula

vas de los estomas (v. 3.2.2.1), los plasmodesmos son especialmente escasos.

Si entre las células hay corrientes en masa, los plasmodesmos se ensancharán mucho secundariamente. El ejemplo más conocido al respecto es el de los poros de las placas c r i b o s a s de las vías c o n d u c t o r a s del f l o e m a (v. 3.2.4.1). El calibre de estas aberturas transversales puede alcanzar en casos extremos 15 p m ; normalmente oscila entre 0,5 y 3 p m . Los estudios con fluorocromo han demostrado que las placas cribosas no son un obstáculo para la corriente en masa dentro de las vías conductoras del floema. En cambio, los plasmodesmos. incluso sellados o con la participación de la ubiquitina, pueden ser descompuestos por completo. Si, p. ej.. una célula muere en el tej i d o , los plamodesmos quedan comprimidos y cerrados al engrosarse rápidamente su cubierta de calosa, y las células contiguas pueden sobrevivir sin trastornos. Sin embargo, plasmodesmos que en un principio se hallaban entre grupos celulares o células vivas pueden desaparecer por completo cuando tales «dominios simplasmáticos» han quedado aislados de sus células adyacentes en el transcurso del desarrollo morfogenético. A l revés de como se suponía antes, los plasmodesmos, en todo caso, no son formaciones estáticas, sino que tienen un alto grado de dinamismo y pueden amoldar rápidamente su frecuencia y permeabilidad a las necesidades locales. En los tejidos animales no hay plasmodesmos. Sin embargo, las células adyacentes pueden estar «acopladas» fisiológicamente a través de las gap junctions, áreas especiales de membrana plasmática con muchos canales (conexones) compuestos cada uno de 6 proteínas (conexinas). Los plasmodesmos y los conexones son análogos, es decir, su estructura es diferente, pero tienen las mismas funciones: el intercambio de iones y moléculas señalizadoras entre las células. Resulta interesante el hecho de que las proteínas localizadas en los plasmodesmos mediante inmunofluorescencia están emparentadas serológicamente con las conexinas.

2.2.7.4 Paredes secundarias de las células fibrosas y leñosas En las plantas acuáticas, la flotabilidad compensa el peso del cuerpo vegetativo, pero las que se elevan en el aire de-

ben soportar su propio peso (excepción: las plantas trepadoras, tabla 4-1). Especialmente en las grandes plantas terrestres se han formado unos tejidos de sostén peculiares para cumplir esta función (v. 3.2.3). En ellos hay dos tipos de células: para resistir la tracción, células fibrosas, y células Iignificadas (p. ej., células pétreas, traqueidas, tráqueas), con paredes rígidas cuando hay que hacer frente a una presión externa. En la llamada anatomía vegetal fisiológica (S. Schwendener, G. Haberlandt) se denominaba colectivamente a los tejidos de sostén de las plantas «sistema mecánico», y a sus células, «células mecánicas». Las sólidas capas engrosadas secundarias de la pared de las células fibrosas y de algunos pelos vegetales (p. ej., algodonero) se componen sobre todo de densas microfibrillas de celulosa. La proporción de peso seco puede llegar a ser en estas paredes del 90 %. Las células fibrosas (y las pilosas de paredes gruesas) reflejan muy bien por su dimensión y estructura las propiedades características de las microfibrillas esqueléticas: tampoco se rompen ante fuertes dilataciones, pero son flexibles gracias a su enorme resistencia. A estas propiedades deben las fibras vegetales su gran importancia económica. C o m o las capas parietales secundarias se van superponiendo desde dentro hacia fuera una vez ha finalizado el crecimiento superficial de la pared primaria, el lumen celular se va estrechando a medida que se engruesa la pared. El espacio para el protoplasto vivo a menudo acaba siendo reducido a menos del 5 % del volumen inicial y la célula muere (por lo demás, desde el punto de vista funcional sólo tiene importancia la pared). Las microfibrillas de celulosa son siempre paralelas a la membrana celular. Sin embargo, superficialmente son posibles diversos tipos de ordenación (texturas; figs. 2-72, 2-73). Mientras que las capas primarias presentan una estructura desordenada, frecuentemente con una dirección prioritaria, las láminas de las paredes secundarias se caracterizan por tener una textura paralela. En las células alargadas, como suelen serlo las fibras, se puede distinguir también entre textura fibrosa, helicoidal y tubular según la dirección de las microfibrillas con respecto al eje longitudinal de la célula. La textura fibrosa y la tubular son casos extremos de la helicoidal. La dirección de la textura se corresponde con la dirección de la mayor carga de tracción.

Fig. 2-72: Textura paralela y dispersa de las microfibrillas de celulosa. La pared celular del alga Oocystis solitaria consta de muchas láminas superpuestas. A En condiciones normales, las fibrillas esqueléticas de cada lámina son paralelas, de lámina a lámina se produce un cambio de dirección de unos 90" (textura cruzada). B La estructura dispersa la produce la colquicina, bajo cuya influencia se descomponen los microtúbulos corticales del lado interno de la membrana celular (escala: 1 pm). - Fotografías EM: D.G. Robinson.

2 . 2 La célula v e g e t a l

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Fig. 2-73: Ordenación de las microfibrillas de celulosa en las paredes celulares. A La textura dispersa es característica de los sacodermos de las células isodiamétricas. Las láminas parietales secundarias muestran en cambio una textura paralela; B Textura fibrosa; C Textura helicoidal (la más frecuente); D Textura tubular.

Las paredes de las células fibrosas muestran mayoritariamenle una textura helicoidal oblicua, que - a l contrario que la textura l o n g i t u d i n a l estricta, menos c o m ú n (textura f i b r o s a ) - puede amortiguar súbitas cargas de tracción. El sentido de giro en la textura helicoidal es diferente. Las fibrillas de la pared secundaria del cáñamo y el yute tienen hélices dextrógiras (hélices Z). las del lino y la ortiga, levógiras (hélices S). En las hélices dextrógiras. el recorrido de ésta corresponde a la parte central de la letra Z con respecto al observador, y para las levógiras sería la de la S. En los pelos vegetales con paredes engrosadas, el sentido de giro puede variar más; en los pocos centímetros de largo del pelo del algodón hasta 150 veces. La textura tubular comprensiblemente no se da en las células fibrosas. Toma su nombre de los tubos laticíferos de muchas plantas (v. 3.2.5.1), en cuyas paredes es característica. Los tubos laticíferos se hallan sometidos a presión interna y. aunque la presión del líquido es isótropa, la tensión de las paredes es mayor en dirección transversal que en la longitudinal (se sabe que en las instalaciones los tubos sometidos a sobrepresión se rompen a través de grietas longitudinales).

sobre todo lignina. La incrustación con lignina supone la lignificación de una pared celular (lat. lignum: madera, leño). La lignina - h a y tres formas diferentes en las monocotiledóneas, planifolios y aciculifolios- surge en la pared celular por polimerización de cuerpos fenólicos (monolignoles, v. 6.17.2, figs. 6-132 a 6-134), que, a su vez, son exocitados como glucósidos solubles sobre la vesícula de Golgi. Las moléculas gigantes de lignina, que crecen en todas direcciones, se extienden a través del esqueleto de microfibrillas de las paredes celulares. La lignina es ópticamente isótropa. Como las macromoléculas de lignina se sueldan secundariamente formando grandes unidades y se pueden extender sobre las láminas medias (a menudo muy Significadas), la masa de lignina de un tronco de árbol acaba equivaliendo posiblemente a una sola molécula polímera gigante cuya masa se puede expresar en toneladas. La matriz primitiva de la pared celular es sustituida o eliminada en la lignificación por un polimerizado compacto de lignina. Normalmente, las paredes celulares lignifica-

La aposición de capas de pared secundaria se produce poco a poco; se originan unas laminillas o láminas que presentan con frecuencia un crecimiento diario y que a su vez forman grupos de laminillas que se denominan capas de la pared secundaria. En la fig. 2-74 está representado el esquema general y la denominación tradicional de las capas. A l sacodermo le sigue inmediatamente una capa secundaria comparativamente delgada, la capa S I (= capa de transición), con una textura helicoidal plana. Le sigue, hacia dentro, la gruesa capa S2, que puede constar de más de 50 laminillas parietales. Esta capa es decisiva desde el punto de vista funcional: las microfibrillas esqueléticas, densamente agrupadas, muestran aquí la característica textura helicoidal o fibrosa de las células fibrosas. En la parle más interna se deposita una capa delgada, la S3 (= pared terciaria), con una textura diferente. Puede estar cubierta a su vez por una «capa verrugosa» muy distinta en cuanto a estructura y composición, isótropo-homogénea, que debe su nombre a la superficie córnea. En las paredes celulares resistentes, entre las fibrillas esqueléticas, se intercala o «incrusta» nueva materia. Estas paredes celulares incrustadas contienen junto a las incrustaciones de sustancias minerales (silicatos: gramíneas, ciperáceas, equisetos; carbonato cálcico: algas calcáreas; pelos de muchas cucurbitáceas y boragináceas)

Fig. 2-74: Engrosamientos parietales secundarios en la pared de la traqueida de una conifera. A Sección transversal (800x). B Capas de la pared celular: M lámina media, P, pared primaria (sacodermo), SI lámina de transición, S2 pared secundaria propiamente dicha, compuesta de muchas láminas, S3 pared terciaria. CTraqueidas helicoidales de la calabaza con filetes engrosados que pertenecen a la capa S2 (v. fig. 3-24 E); a la izquierda, células parenquimáticas. - A, B: según I.W. Bailey.

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2 Estructura y microestructura de la célula

das se componen de aprox. 2/3 de celulosa y hemicelulosas resistentes (sobre todo xilano; gr.xylon: madera) y 1/3 de lignina. Las fibrillas de celulosa acaban integrándose tanto en la lignina que ya no pueden ser desplazadas y pierden totalmente su capacidad para hincharse, de suyo ya muy limitada. Mientras que la celulosa de las paredes primarias se esponja tanto en una solución concentrada de cloruro de cinc, que puede almacenar yodo y teñirse de violeta intenso, esta reacción al cloruro de cinc yodado no se presenta en las paredes lignificadas. La notable resistencia de estas paredes y también de los tejidos lignificados -sobre todo de la misma madera- se basa en esa íntima penetración mutua de las resistentes y flexibles fibrillas esqueléticas con el denso y rígido material de relleno, la lignina. Ejemplos análogos técnicos de esta íntima unión estructural son los plásticos de fibra, las fibras de madera o el cartón firmemente encolado o el hormigón armado. Un ejemplo instructivo del diferente papel que desempeña el esqueleto y las incrustaciones en la transmisión de resistencia lo proporciona la llamada madera de reacción de las ramas que crecen horizontalmente. En las coniferas, la parte inferior de estas ramas está reforzada con madera comprimida, de paredes celulares muy densamente lignificadas. En cambio, en la parte superior de las ramas de los planifolios, se forma madera estirada, que contiene muchas células con densas capas de pared secundaria compuestas de celulosa pura; estas «células G » equivalen a células fibrosas («G» de gelatina, tal como se ve con el microscopio óptico).

La carga de presión se da también en las vías conductoras a larga distancia para el transporte de agua -parte leñosa (xilema) de los haces conductores y madera de las raíces y los ejes caulinares perennes-. Los elementos del floema, conductores de agua (traqueidas y tráqueas, v. 3.2.4.2), proceden de células vivas, pero por su capacidad funcional sólo son tubos muertos reforzados a causa de la lignificación de sus paredes. Gracias a su lignificación, los cordones xilemáticos y la madera a menudo son las estructuras de transporte más importantes del cuerpo vegetativo de las plantas terrestres.

2.2.7.5 Punteaduras La lignificación hace que las paredes celulares no sólo sean más rígidas, sino también menos permeables. Mientras que en las paredes primarias sin lignificar pueden penetrar incluso partículas de 5 nm de diámetro, en las paredes lignificadas incluso la permeabilidad al agua está muy reducida. T a m b i é n tiene esto su i m p o r t a n c i a para las vías conductoras de agua de raíces, tallos y hojas. La lignificación obstaculiza la entrada y salida lateral de agua. Donde es necesario que pase el agua (o haya un intercambio general) se forman canales o conductos de punteadura -canales parietales de dimensiones opticomicroscópicas-. La fig. 2-75 muestra punteaduras características de paredes secundarias engrosadas. Los canales de punteaduras de las células adyacentes se corresponden y se encuentran en los campos de punteaduras primarios. Estas zonas, con plasmodesmos en abundancia, de las paredes primarias funcionan como membranas oclusivas de las punteaduras. Los poros areolados son característicos de las vías conductoras de agua. En ellas, las capas parietales secundarias situadas en torno al canal de punteaduras (poro) están

levantadas de la membrana oclusiva de modo que se origina una «aréola» infundibuliforme. Las traqueidas de las coniferas se caracterizan por sus poros areolados especialmente grandes, circulares. A través de esos poros fluye el agua que asciende por el tronco. Las membranas oclusivas presentan un engrosamiento en el centro, el toro (Iat. torus: almohadón), del cual cuelgan laxamente unos filamentos radiales de celulosa. El agua puede fluir entre los filamentos radiales del margen desde una traqueida a la siguiente. En casos de embolias de aire, las punteaduras areoladas actúan a modo de válvulas de retención, presionando el toro del lado hipopresor y cerrándolo (fig. 2-75 C).

2.2.7.6 Paredes secundarias aislantes Una de las más importantes condiciones para la vida vegetal (y la vida activa en general) es la disponibilidad constante de agua (v. 6.3, 13.5). La mayoría de las plantas terrestres poseen mecanismos para evitar secarse al aire. M u y importantes son por eso las capas parietales secundarias en las células que se hallan en la superficie del cuerpo vegetativo (células epidérmicas) o muy cerca de ella (células suberosas). A l contrario que las resistentes paredes mecánicas secundarias, que siempre contienen mucha celulosa, las capas parietales secundarias aislantes se componen de material impermeable, hidrófobo y normalmente carecen de celulosa. La impermeabilidad al agua no sólo se consigue con la incrustación de las capas celulósicas, sino también por adición (adcrustación) de masas lipófilas sobre el sacodermo, el cual sirve de base para la adcrustación y garantiza la resistencia mecánica necesaria. En el caso de la epidermis, la cutiría (lat. cutis: piel) es una adcrustación y, en las células suberosas, la suberina (lat. súber: corcho; v. 6.17.3), emparentada químicamente con la cutina. Ambas sustancias forman una matriz polímera a la que se añaden diversas ceras, elementos especialmente hidrófobos. La pared celular suberificada está compuesta por una capa de suberina que carece de celulosa y que se halla dentro del sacodermo (fig. 2-76). La mayoría de las veces, las capas de suberina están cubiertas hacia el lumen celular por una capa delgada y amplia («pared terciaria»), que vuelve a contener celulosa. Sin embargo, el papel funcional decisivo lo desempeña la capa o estrato de suberina, como capa parietal secundaria adcrustada. Es prácticamente impermeable al agua. Esto depende de la cera insertada, que forma laminillas paralelas a la superficie y de 3 nm de espesor en la capa de suberina (figura 2-77 A ) . Las moléculas de cera, en forma de varillas, son perpendiculares al plano de las laminillas. Tras retirar las ceras -se trata predominantemente de éster de ácidos grasos con alcoholes céreos- queda una matriz polímera insoluble, amorfo-isótropa, la verdadera suberina. Esta matriz constituye un condensado tridimensional reticulado formado por ácidos grasos de cadena larga, alcoholes grasos y compuestos emparentados. Sólo es moderadamente hidrófila y permeable al agua. En la capa de suberina sirve de portador estable de la delicada película de cera, que a su vez bloquea el paso de las sustancias hidrófilas. Son, p. ej., menos transitables para los iones de unos dos órdenes de magnitud que la suberina macromolecular. Por la forma de las laminillas de las paredes secundarias se

2.2 La célula v e g e t a l

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Fig. 2-75: Punteaduras. A Sección del «endosperma pétreo» de la palmera Phytelephas-, las paredes celulares, muy engrosadas (M lámina central), sirven aquí de depósito para los polisacáridos de reserva; las células están en conexión a través de plasmodesmos, especialmente también entre canales de punteaduras TK (230x). B Célula pétrea (esdereida) del pericarpo de la nuez del nogal (Juglans regia) con canales de punteaduras ramificados; los canales, que no atraviesan todas las láminas parietales secundarías, discurren oblicuamente a partir del plano del corte (670x). C-F Punteaduras areoladas de coniferas: C esquemático, a la izquierda, vista frontal, en el centro, sección longitudinal; a la derecha igual, ventilación en caso de presión unilateral; D, E Punteaduras areoladas de Pinus sylvestris, de frente, en contraste de fase y en microscopio de polarización (las fibrillas de celulosa circundan el poro, negro; la estructura concéntrica muestra aquí la «cruz de esferita», v. al respecto fig. 2-90 B) (330x); F Punteaduras areoladas de Pinus mugo, sección longitudinal: formación de la aréola al levantarse la pared secundaria, poro y membrana oclusiva con toro (600x). G, H Punteaduras areoladas en planifolios: G con poro fisuriforme («ojo de gato») en las paredes de los vasos del roble Quercus robur, a la derecha también en la sección transversal de la pared (flecha; 530x); H vaso de punteaduras en la madera de un sauce (5a//xj(1000x).-A: según W. Halbsguth; B: según Rothert y Reinke; F: fotografía LM de H. Falk; H: fotografía EM de A. Resch.

garantiza (como suele ocurrir con las capas aislantes también en el campo de la técnica) que, aunque haya defectos en una capa, en conjunto se mantiene una barrera muy eficaz. Los sillares moleculares de la suberina y las laminillas céreas no se separan de las células que se suberifican sobre la vesícula de Golgi («granulocrinamente»), sino por difusión («ecrinamente»; gr.: krínein: separar). El lugar donde se forman es el RE liso. La capa de suberina puede originarse rápidamente, en casos de heridas, p. ej., en unas pocas horas.

matriz polímera de cutina, y todo el complejo se asienta sobre una pared primaria (fig. 2-77 B). La adcrustación se produce aquí no sobre el lado interno del sacodermo, sino sobre el externo; así pues, los sillares moleculares son separados hacia fuera por las células epidérmicas a través de la pared primaria, un proceso en el que participan unas pequeñas proteínas transferidoras de lípidos que se encuentran en la matriz parietal. Así se origina una capa aderustada (la cutícula) muy estirada y común a todas las células epidérmicas.

La cutícula se forma en principio de modo semejante a la capa de suberina de las células suberosas (v. 3.2.2.1). También es una capa parietal lipófila y carente de celulosa, con películas de cera paralelas a la superficie en una

Las ceras cuticulares tienen unas cadenas de hidrocarburos más largas que las suberosas y son, por tanto, m i s hidrófobas todavía (la cantidad de átomos C oscila en ellas entre 25 y 33, frente a los 18-28 de las ceras suberosas).

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2 Estructura y microestructura de la célula

incluso en las capas cuticulares gruesas. Un fenómeno semejante no se da en las células suberosas; en los tejidos suberosos pluriestratificados se puede mejorar el aislamiento con la formación de más capa suberosa, mientras que la cutícula permanece limitada a la superficie externa de la epidermis que limita con el aire y, por lo tanto, sólo consta de una capa o estrato.

- - pared terciaria

pared secundaria

láminas de suberina ^película de cera sacodermo \/ antiguos plasmodesmos

lámina media

Fig. 2-76: Modelo microestructural de una pared celular suberificada. La capa lipófila de suberina carece de celulosa. En la pared terciaria en la que aparecen muchas fibrillas esqueléticas. Especialmente en las plantas de lugares secos se encuentran cristales céreos sobre la superficie de la cutícula (crecimiento epicuticular, v. fig. 3-11), y la cutícula resulta inservible a consecuencia de esto. A menudo se introducen masas de cutícula en las laminillas externas de la pared primaria de las células epidérmicas, por debajo de la verdadera cutícula. En estas capas (o estratos) cuticulares la cutina y las ceras que la acompañan son incrustaciones. La pésima miscibilidad de estas sustancias hidrófobas con los componentes hidrófilos de la pared primaria se manifiesta, por lo demás, en la escasa ordenación microestructural. Con frecuencia las películas de cera se interrumpen y no son paralelas a la superficie, y la protección adicional ante la transpiración es sólo moderada

También la superficie corporal de los artrópodos presenta una cutícula. A l igual que las sólidas capas internas, la cutícula de los insectos (encio y exocutícula), al ser un exoesqueleto provisio de quilina, proporciona sobre lodo resistencia mecánica; la epicutícula externa y adcrustada constituye una protección notable frente a la transpiración gracias a su elevado contenido de cera. La epicutícula presenta muchos paralelismos con la cutícula vegetal, tanto desde el punto de vista químico como funcional: un sorprendente ejemplo de evolución convergente tanto en animales como en plantas. También las esporas y los granos de polen, de tamaño microscópico, suelen poseer paredes celulares adcrustadas (esporodermos. figs. 11-174, 11-176). Aquí se hallan como sustancias adcrustadas las esporoleninas, muy resistentes. Su función no es ciertamente retener el agua (esto sería ilusorio dada la relación extrema superficie/volumen, y además estas células sobreviven en medio de una sequedad total). Se trata más bien de capas protectoras, que pueden, por ejemplo, absorber la radiación U V. Los esporodermos se diferencian por completo de las paredes de cutina de la epidermis y de las capas de suberina de las células suberosas no sólo funcionalmente, sino también por su composición química, microestructura y desarrollo. Son importantes para la sistemática y la reconstrucción del desarrollo de la vegetación (análisis polínico). Un material aislante de una clase especial es la calosa, un glucano con un enlace I—>3 de monómeros, que posee moléculas helicoidales y siempre aparece muy compactada, sin adición de otras sustancias. Los plasmodesmos y los poros cribosos pueden cerrarse con la calosa.(v. 2.2.7.3); los granos de polen recién formados se separan unos de otros por una gruesa capa de calosa durante la formación del esporodenno; y en los tubos polínicos, que crecen tan rápidamente, el protoplasto de la célula vegetativa, que avanza con la zona del ápice, sella repetidamente con un tapón de calosa la sección del tubo que queda detrás de él. La calosa puede sintetizarse rápidamente y en cantidades considerables sobre la membrana plasmática y, en caso necesario, se descompone también con rapidez. Muchas veces, la calosa desempeña el papel de placa protectora a nivel celular.

2.2.8 Mitocondrios En la fig. 2-78 se han indicado algunos datos estructurales sobre los mitocondrios: •

B Fig. 2-77: Estructura laminar de capas parietales adcrustadas (sección longitudinal); capas de cera sin contrastar, matriz polimérica (suberina, cutina) oscura. A Pared celular de súber cicatricial de la patata. Paredes primarias de dos células suberosas contiguas con estratos de suberina en láminas. B Cutícula desprendida de Agave americana (escala: 0,1 pm). Fotografías EM: A de H. Falk; B de J. Wattendorff.

Doble cubierta de dos membranas diferentes que encierran entre ellas un compartimento no plasmático, el espacio intermembrana. La membrana mitocondrial interna forma unos pliegues característicos (crestas, cristae), que suelen ser estrechas en la base y que se ensanchan e hinchan ligeramente en el interior del mitocondrio (fig. 2-79). En algunos casos, las crestas forman un retículo espacial. • «Partículas elementales» en la cara interna de la membrana mitocondrial interna, que son visibles al E M y constituyen los componentes del complejo A T P sintasa del mitocondrio (fig. 2-80). Se componen de un pie pedunculiforme (complejo F(1), que atraviesa la mem-

2.2 La célula vegetal

m e m b r a n a externa

99

m e m b r a n a Interna granulos d e la matriz

espacio i n t e r m e m b r a n a

matriz

partículas elementales (ATP sintasa)

ribosomas

Fig. 2-78: Esquema de un mitocondrio. Las membranas interna y externa se distinguen no sólo por su forma y su dotación enzimática, sino también por su composición lipidica (cardiolipina/colesterol, v. fig. 2-100). La membrana interna se forma por invaginaciones de las crestas; sobre los lados de éstas, dirigidos hacia el mitoplasma (matriz), se hallan los complejos de ATP sintasa. - Según H. Ziegler.

brana mitocondrial interna como un canal de protones, y de un complejo F, c a p i t i f o r m e , que representa el complejo ATP sintasa propiamente dicho. Durante la síntesis del ATP, todo el complejo gira en torno a su e je longitudinal, que discurre perpendicularmente con respecto a la membrana. • Matriz con ribosomas 70S y (casi siempre) D N A mitocondrial ( D N A m t ) circular. La mayoría de las veces en el orgánulo hay varios (e incluso muchos) anillos de D N A . Se concentran en partes laxas del plasma del orgánulo. que. por analogía con su comportamiento en los bacterios, reciben el nombre de nucleoides. N o hay ni histonas ni nucleosomas. • A veces aparecen gruesos granulos matriciales en los que se almacenan iones de calcio, magnesio, etc.

Fig. 2-80: Los complejos de ATP sintasa de las membranas de las crestas son evidentes en la muestra de contraste negativo de este mitocondrio aislado y abierto del tejido de patata; aparecen en forma de claras partículas «elementales» o F,. Están unidos a la membrana mediante unos delicados cabillos (Fo, que aquí no se ven). La estructura molecular es parecida a la de la ATP sintasa de los doroplastos (v. fig. 6-63) (escala: 0,5 pm). - Fotografía EM: H. Falk.

*

Fig. 2-79: Mitocondrios al EM. A En una hoja de espinaca; en el interior del orgánulo se ven numerosos cortes de las cristae, cuyo interior extraplasmático está en conexión con el espacio intermembrana de la doble cubierta; estas conexiones están más allá de la superficie de corte y no son visibles. En B, en cambio, pueden verse con claridad. Los ribosomas mitocondriales - c o m o los plastorribosomas de los doroplastos P - visiblemente menores que los citorribosomas (escala en A: 0,5 pm, válida también para B). - Fotografías EM: H. Falk.

100

2 Estructura y microestructura de la célula

Los mitocondrios sólo pueden formarse a partir de sus semejantes. Su multiplicación tiene lugar sobre todo en las células de los meristemas. Resultan del estrangulamiento del orgánulo con la formación simultánea de un septo del espacio i n t e r m e m b r a n a ( f i g . 2 - 8 2 ) . C o n respecto al D N A m t , gracias al gran número de moléculas de D N A m t existentes en el mitocondrio, queda garantizado que ningún mitocondrio hijo se quede sin información genética. A l dividirse rápidamente la célula, la dotación enzimática de los mitocondrios al principio permanece incompleta, y los promitocondrios resultantes no son respiratoriamente activos. Asimismo, durante el desarrollo posterior, la dotación enzimática puede variar de manera considerable.

Fig. 2-81: En las células vivas, los mitocondrios pueden experimentar rápidos cambios de forma. La mayoría de las veces se presentan en forma de filamentos o salchichas, como aquí, en la epidermis superior (interna) de las escamas de la cebolla, Allium cepa. Junto a los numerosos mitocondrios como «espaguetis», se ven también mitocondrios más cortos, así como oleosomas esféricos y algunos leucoplastos con inclusiones amiloides (p. ej., en *); a la izquierda, abajo, confuso, el núcleo celular (670x). - Fotografía con contraste ¡nterferencial: W. Url.

2.2.8.1 Dinámica de la formación y la multiplicación En finas secciones (fig. 2-79) y tras aislarlos (fig. en cuadro 2-1 A ) , los mitocondrios aparecen normalmente como corpúsculos esféricos o elípticos de aprox. 1 u m de diámetro. En cambio, en la célula viva posembrionaria se han observado m i t o c o n d r i o s generalmente filamentosos y alargados e incluso ramificados (fig. 2-81), cuya forma puede experimentar cambios rápidos. En las levaduras y en algunas algas, ante determinadas condiciones exteriores o en estadios definidos del desarrollo, los numerosos mitocondrios de una célula se fusionan formando un solo mitocondrio gigante en forma de red, del cual vuelven a surgir más tarde pequeños mitocondrios. Tampoco son raras en las plantas superiores las fusiones y las múltiples divisiones de los mitocondrios.

En las levaduras hay mitocondrios que carecen de D N A y que siguen siendo capaces de dividirse. Los hongos de la levadura son anaerobios facultativos, pueden v i v i r sin oxígeno y renunciar a la respiración y a los mitocondrios (una rara excepción entre los eucariotas). Por lo tanto, los cambios debidos a mutaciones del D N A m t , que dan como resultado mitocondrios funcionalmente defectuosos, no son de entrada mortales (letales). Los llamados mutantes «petite colonie» de la levadura de la cerveza, Saccharomyces cerevisiae, aparecen espontáneamente con una frecuencia del 1-2 %; con mutágenos como la acriflavina o el bromuro de etidio, la tasa de mutación puede incrementarse hasta casi un 100 %. Los «petites» presentan defectos respiratorios, crecen en condiciones aerobias con mucha más lentitud que las levaduras de tipo salvaje; por tanto, las colonias que crecen sobre agar sólido se quedan pequeñas, de donde surgió el nombre de estos mutantes. El D N A de los petites o está acortado (mutantes p ) o falta por completo (p°), y ya no pueden formarse determinadas proteínas ni componentes de complejos multienzimáticos. En hongos y plantas, el D N A m t posee masas moleculares o longitudes de contorno (de 20 hasta más de 800 p m ) muy variadas, a pesar de la dotación genética, aproximadamente igual. Estas variaciones se deben a las diferencias en la presencia de secuencias parciales no codificantes (v. 7.2.1.3). Debido a procesos de recombinación intramolecular, en numerosas plantas, los mitocondrios coniienen D N A m t de tamaño diferente, por lo que aparecen copias incompletas j u n t o a copias completas (fig. 7-7).

2.2.8.2 Membranas y compartimentación de los mitocondrios Los mitocondrios son principalmente los orgánulos de la respiración celular, su función principal es proporcionar energía química en forma de ATP (v. 6.10.3).

Fig. 2-82: División de un mitocondrio; nucleoides punteados.

El ATP se obtiene del A D P y del fosfato en una reacción endergónica. El lugar donde se realiza esta fosforilación oxidativa es el complejo ATP sintasa de la membrana mitocondrial interna. La energía necesaria deriva de un transporte de electrones que tiene lugar en la membrana mitocondrial interna y que va desde los sustratos respiratorios ricos en energía hasta el oxígeno (cadena respiratoria, v. 6.10.3.3). En relación con el transporte de electrones surge un marcado gradiente de protones sobre la membrana interna del mitocondrio; en el espacio intermembrana disminuye el pH. Simultáneamente, sobre la membrana se forma un potencial de membrana, en el interior negativo con respecto al exterior. El gradiente de protones y el potencial de membrana se descargan a través de complejos de la ATP sintasa con formación de ATP. El que los estadios intermedios, ricos en energía, de las cadenas metabólicas puedan presentarse no sólo en forma de moléculas ricas en energía, sino también en forma de gradientes iónicos y potenciales de membrana, constituye el enunciado fundamental de la teoría quimioosmótica de P Mitchell. que también es válida para la fotofosforilación en los doroplastos (v. 6.4.9, 6.10.3.3). Esta teoría hace que destaque la importancia de la compartimentación para la energética celular.

*

Los electrones para el transporte electrónico de la cadena respiratoria proceden de la oxidación de ácidos orgánicos en el ciclo del cítrato (v. 6.10.3.2, fig. 6-94). Casi todos los enzimas de este ciclo están localizados en la matriz mitocondrial. Los mitocondrios de las células vegetales, además de en la respiración celular, participan en otras funciones, sobre todo en la llamada respiración lumínica (v. 6.5.6) y en la muerte celular programada (apoptosis, v. 7.3.2).

Las membranas mitocondriales externa e interna se diferencian mucho debido a sus proteínas integradas. También es distinta la dotación lipídica. Mientras que la membrana externa contiene colesterol, que aparece normalmente en las membranas eucarióticas, la membrana interna carece de él y tiene en su lugar una considerable cantidad de cardiolipina, un fosfolípido que sólo se halla en las membranas bacterianas (fig. 2-100). La teoría endosimbióntica ofrece explicación sobre este hecho peculiar (v. 2.4). La permeabilidad de la membrana externa es extraordinariamente alta. Contiene complejos tubuliformes de proteína de membrana integrada (porina), que dejan pasar partículas hidrófitas de hasta I kDa (en comparación, el ATP tiene una masa molecular de 0,5 kDa). En cambio, la membrana interna debe ser impermeable incluso para los protones, pues de otro modo sería imposible que llegara energía al complejo de ATP sintasa. Para compaginar la baja permeabilidad con las exigencias del intercambio de energía, la membrana mitocondrial interna está provista de numerosos translocadores. Estos garantizan el intercambio (p. ej.) de ATP y A D P (translocador de adenilato), de fosfato, así como de ácidos orgánicos. La importación de proteínas desde el citoplasma a los mitocondrios representa un transporte de membrana especial. Más del 95 % de las más de 200 proteínas mitocondriales e incluso algunos R N A no pueden sintetizarse en el mismo mitocondrio. Las proteínas mitocondriales codificadas por el núcleo se sintetizan en el citoplasma generalmente en forma de precursores inactivos, que llevan en su extremo amino un péptido de tránsito. Éste sirve de «código postal», facilita la fijación postraduccional del precursor al complejo translocador integrado de la cubierta mitocondrial (uno en la membrana externa y dos diferentes en la interna) y el paso subsiguiente del polipéplido. El paso en cuestión tiene lugar visiblemente en los puntos donde las membranas externa e interna de los mitocondrios entran en contacto temporalmente. Cuando la proteína llega a su lugar funcional, el péptido de tránsito se escinde y se produce la conformación definitiva y la actividad de la proteína (v. 7.3.1.4).

2.2.9 Plastidios Los plastidios aparecen en una misma planta bajo formas diferentes. Pueden reconocerse externamente y a nivel macroscópico con diferente pigmentación: los proplastidios de los meristemas y los leucoplastos del tejido fundamental y de reserva son incoloros; los cloroplastos, fotosintéticamente activos y provistos de c l o r o f i l a , son verdes, los gerontoplastos del follaje otoñal y los cromoplastos de pétalos y carpelos son de amarillo a rojo por los carotinoides. Todas las formas de plastidios pueden convertirse unas en otras, sólo los gerontoplastos son la etapa final de un desarrollo irreversible. Como los mitocondrios, los plastidios también poseen una envoltura membranosa doble (ing. plastid envelope), que lo separa del

2.2 La célula v e g e t a l

101

citoplasma. También la membrana externa es mucho más permeable que la interna, la cual, por consiguiente, está provista de numerosos translocadores específicos. La envoltura interna del plastidio es además, en las células vegetales, el lugar principal de la síntesis lipídica. Los plastidios se reproducen exclusivamente por división. Como en los bacterios, se forma un estrangulamiento del orgánulo gracias a una zona anular central y contráctil. Esta zona contiene la proteína FtsZ. la cual presenta en los bacterios la misma función y, por su estructura y secuencia, es un homólogo de la tubulina (v. 2.3.1). Mediante fluorocromización específica de los plastidios con GFP (v. 2.1.1) pudo demostrarse que los plastidios forman en las células vivas unas delgadas prolongaciones («estrómulos») y que. a través de ellas, pueden entrar en contacto unos con otros de manera que se forma un continuo plastidial. Los plastidios poseen continuidad genética gracias a su propia información genética en forma de D N A plastidial ( D N A p t = DNAct; figs. 2-86. 7-5; v. 7.2.1.2). Sin embargo, también en los plastidios, al igual que en los mitocondrios, la capacidad codificadora del propio D N A no basta para codificar todas las proteínas específicas del plastidio. Los genes para más del 90 % de las proteínas se encuentran en el núcleo celular, y los polipéptidos (precursores) que se sintetizan sobre los polisomas libres del citoplasma deben ser transportados a sus puntos de destino a través de la envoltura plastidial. Esto acontece, igual que en los mitocondrios, con la ayuda de péptidos de tránsito con extremos N de las preproteínas y los correspondientes complejos de translocadores situados en las membranas externa e interna del plastidio (fig. 7-18). A pesar de tener la misma función, las proteínas de estos complejos presentan pocas similitudes con las de los mitocondrios. En los cloroplastos son necesarios mecanismos adicionales para el montaje de proteínas tilacoidales. Mientras que en la envoltura plastidial sólo actúa un solo sistema de translocación, se ha demostrado que para el transporte y el montaje de proteínas tilacoidales hay cuatro diferentes. Que los plastidios disponen de su propia información genética fue descubierto ya en la primera década del siglo pasado por E. Baur y C. Correns a partir de la herencia exclusivamente materna de defectos de enverdecimiento en Antirrhinum y Mirahilis (v. 10.1.2.5). En estas plantas, por singamia, ningún plastidio pasó al zigoto a través de la célula germinal masculina. (En otras plantas, como p. ej. en Pelargonium y Oenoihera, en cambio, se heredan los plastidios biparentalmente. a través de las células masculina y femenina.) En 1929, O. Renner. iras intensas investigaciones con híbridos de Oenothera, acuñó el término plastoma para todos los factores hereditarios del plastidio. Sin embargo, sólo en los años sesenta se pudo obtener información del D N A p t y finalmente aislarlo en forma de doble hélice circular y descubrir más detalladamente sus características. En 1986. dos grupos de trabajo japoneses lograron obtener la secuencia total del D N A p t del tabaco (fig. 7-5) y de la hepática Marchantía; posteriormente se ha secuenciado el D N A p t de muchas más plantas (v. 7.2.1.2).

2.2.9.1 Formas y microestructura de los cloroplastos Los cloroplastos son los orgánulos característicos de todos los organismos fotoautótrofos entre los eucariotas. Gracias a las reacciones lumínicas de la fotosíntesis (v. 6.4) la energía solar se con-

102

2 Estructura y microestructura de la célula

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Fig. 2-83: Cloroplastos al microscopio óptico (LM) y electrónico (EM). A, B Cloroplastos granulares de células vivas de las hojitas del musgo Fontinalis antipyretica (1230x). A División de los cloroplastos por estrangulamiento central (flecha); B fluorescencia de la clorofila de los gránulos. C Plastoesqueleto en cloroplastos del musgo Physcomitrella patens (el protoplasto vivo, regenerándose, FtsZ1 fluorescente por GTP: v. 2.1.1) (2050x). D Cloro-

plasto granular de una hoja de judía al EM. Los numerosos tilacoides son visibles como dobles membranas planas; en los gránulos (algunos indicados con una G) aparecen densamente apilados; entre los gránulos, tilacoides estromáticos no apilados. Flechas negras: plastoglóbulos. Las zonas sueltas de la matriz estromática (*) contienen DNApt («nucleoides»). Flechas blancas: doble cubierta de los plastidios (escala: 1 pm). - C: Fotografía CLSM de J. Kiessling, R. Reski. D: Fotografía EM de H. Falk. - G gránalos, V vacúolos. vierte en energía química y se establecen así las bases para todas las formas de vida organótrofas (heterótrofas). A l mismo tiempo se asimilan el hidrógeno, el carbono y el fósforo y se reducen el nitrato y el sulfato, a la vez que el oxígeno se libera del agua. El oxí-

geno atmosférico -indispensable para la obtención de energía aerobia a partir de la nutrición orgánica y de la formación de una «pantalla de ozono» en la parte superior de la atmósfera- procede predominantemente de la fotosíntesis.

2.2 La célula v e g e t a l

Las membranas internas de los cloroplastos (fig. 2-83), los tilaeoides, contienen diversos carotinoides y clorofilas unidas a proteínas. A l contrario que las cristae o crestas de los mitocondrios, los tilaeoides no están directamente unidos a la membrana interna del organillo. Sobre los tilaeoides tienen lugar las reacciones lumínicas de la fotosíntesis. Con frecuencia, los tilaeoides están apilados unos sobre otros en zonas limitadas (grana o gránulos), pero en las zonas intermedias, el estroma, permanecen tilaeoides aislados (fig. 2-84). La estructura molecular de la membrana tilacoidal es el reflejo de sus funciones. La rica dotación proteínica (figs. 2-85, 6-57) y la precisa ordenación asimétrica u orientación de los complejos proteínicos son la manifestación morfológica del transcurso de la reacción lumínica. La formación de ATP tiene lugar en los complejos de ATP sintasa plastidial (v. fig. 6-63), que estructuralmente equivalen a las ATP sintasas y se hallan en los tilaeoides del estroma. La matriz estromática representa la fase plasmática del orgánulo. En ella se ve un esqueleto plastidial de FtsZ que estabiliza la forma del cloroplasto (fig. 2-83 C). La matriz estromática. además de los enzimas para la reacción oscura de la fotosíntesis (v. 6.5), alberga también gránulos de almidón y otras estructuras de reserva: plastoglóbulos como reserva de lípidos, en algunas circunstancias cristales de proteína (p. ej., los de la proteína almacenadora de hierro, la fitoferritina). En la matriz del estroma hay también de unos cuantos a muchos nucleoides, zonas sueltas con acúmulos de moléculas de D N A p t como portadores de plastomas (fig. 2-86: v. 7.2.1.2), así como ribosomas 70S. Este esquema estructural general del cloroplasto presenta -especialmente en las algas- muchas o pocas variaciones. Esto es válido además para la forma externa del orgánulo. Mientras que los cloroplastos del follaje de las plantas superiores son lenticulares, tienen un diámetro de 4-10 (im y se hallan en forma de «granos de clorofila» en cantidad variable (de unos cuantos a muchos), en algunas algas verdes aparecen formando de vez en cuando megaplastos característicos y especialmente grandes, a menudo sólo uno por célula (fig. 2-87). Los cloroplastos de muchas algas y de las plantas inferiores contienen engrasamientos de la matriz estromática claramente delimitados, que están envueltos por gránulos

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Fig. 2-84: Los tilaeoides de los gránulos y del estroma no son compartimentos separados, sino que presentan un continuo espacial con numerosos conductos de membrana. Gránulos en color. - Según W. Wehrmeyer.

de almidón y presentan sólo tilaeoides aislados o ninguno en absoluto. Estas zonas de la matriz reciben el nombre de pirenoides (gr. pyrén: hueso, pepita). Se caracterizan por tener una concentración especialmente elevada del enzima clave de la fijación de CO,, la ribulosabifosfato-carboxilasa-oxigenasa (RubisCO, probablemente el enzima proteínico más abundante). El enzima, un complejo de 8 subunidades grandes y pequeñas, suele encontrarse en proporciones muy importantes en la matriz estromática y en el tejido foliar verde a menudo alcanza más del 60 % de toda la proteína disuelta (para su función, v. 6.5.1). No todos los cloroplastos presentan la división gránulos/estroma. En los cloroplastos «homogéneos» sin gránulos o bien no se produce ningún apilamiento de tilaeoides (generalmente esto es aplicable también a los plastidios de las rodofíceas) o en cambio, grupos de dos o tres tilaeoides se extienden por todo el plastidio (fig. 2-88). Los plastidios de las rodofíceas o algas rojas se caracterizan, además de por tener los tilaeoides aislados, por una forma especial de los complejos pigmentarios proteínicos que sirven de antena (colectores de luz) de la fotosíntesis. Mientras que estos complejos normalmente sólo son evidentes en vistas planas (sobre lodo en muestras por criofractura) de tilaeoides, de las superficies de éstos resaltan los complejos colectores de luz de las rodofíceas compuestos por ficobiliproteínas y denominados flcobilisomas (figs. 2-89,6-53 B). Las membranas fotpsintéticas de los cianobacterios procarióticos presentan también complejos colectores de luz equivalentes.

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Fig. 2-85: Las membranas tilacoidales son portadoras de complejos de proteínas que intervienen en las reacciones lumínicas de la fotosíntesis (v. fíg. 6-57). En la preparación por criofractura (cloroplasto de guisante) destacan estos complejos en forma de partículas de membrana. (Para la explicación de las superficies de las membranas, cuadro 2-3, fig. A.) G y S, zonas de gránulos o estromas; las diferencias funcionales de estas zonas tilacoidales son pronunciadas también en este conjunto de partículas (escala: 0,3 pm). - Preparación y fotografía EM: L.A. Staehelin.

104

2 Estructura y microestructura de la célula

Fig. 2-86: Nucleoides plastidiales. A Cloroplastos en las células foliares de Elodea canadensis, la broza del Canadá, tras someter a coloración fluorescente el DNApt con DAPI ( = 4'-5-diamidino-2-fenilindol; P, de phenyl); cada doroplasto contiene varios nucleoides, y cada nucleoide, varias moléculas de DNApt circular (lOOOx). B 5 nucleoides en forma de zonas sueltas, en las que pueden verse hebras de DNA, en la matriz estromática de un doroplasto de haba. C Nucleoides aislados de cloroplastos de espinaca; el DNApt forma asas en torno al laxo esqueleto proteínico (escala en B y C: 1 pm). - A: Fotografía epifluorescente de H. Dórle; B: Fotografía EM de H. Falk; C: preparación y fotografía EM: P. Hansmann.

No sólo los cloroplastos de las algas rojas -
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Fig. 2-87: Megaplastos de células de las algas Spirogyra (arriba, 380x) y Micrasterias denticulata (abajo, 260x). - Fotografía LM: U. Meindl. - Fle-

chas: pirenoides.

Fig. 2-88: Cloroplasto homogéneo del alga Tribonema viride (v. fig. 11-72 E). Los tilacoides, en montones de tres (sección), recorren todo el plastidio; no se han formado tilacoides estromáticos. Las zonas con DNApt circundan todo el orgánulo (flechas; escala: 1 pm). - Fotografía EM: H. Falk.

2.2 La célula v e g e t a l

105

2.2.9.2 Otras formas de plastidios. Almidón En las plantas superiores, la variabilidad estructural y funcional de los plastidios supera ampliamente a la de los mitocondrios. Además, la forma de plastidio que se encuentra en una determinada célula es sobre todo la manifestación de la función de dicha célula, y, por lo tanto, en último término una consecuencia de la diferenciación de los tejidos. Los proplastidios. que son comparativamente pequeños y se dividen con frecuencia, reflejan, p. ej., la elevada frecuencia divisoria de las células meristemáticas, de las cuales son característicos. Los leucoplastos son típicos de las células que ni se dividen ya, ni sintetizan, ni producen señales ópticas para los animales. Sin embargo, pueden asumir la función de depósitos de reservas. Los «eleoplastos» contienen aceite en numerosos plastoglóbulos. los «proteinoplastos», grandes cristales de proteína. El masivo almacenamiento de almidón es la función de los amiloplastos, plastidios sin pigmentar que se hallan en los tejidos de reserva correspondientes (granos de cereales, tubérculos de patatas, etc.). El almidón es el polisacárido de reserva de las plantas verdes y de muchas algas. Es el alimento esencial más importante para la humanidad: el trigo, el arroz, el maíz y las patatas cubren el 60 % de las necesidades alimentarias. En los organismos heterótrofos (hongos, bacterios, animales), el almidón equivale al glucógeno, que se deposita en el citoplasma en forma de copos. El almidón es químicamente - c o m o el glucógeno- un homopolímero de subunidades de a-glucosa (figs. 1 -20.6-130,6-131). Si las cadenas helicoidales de glucano están sin ramifican- nos hallamos ante la amilosa; la amilopectina. en cambio, tiene cadenas ramificadas. (La molécula de glucógeno está aún más ramificada.) La amilosa y la amilopectina se depositan en forma de gránulos o granos de almidón birrefringentes en el interior de los plastidios o - e n algunas algas- en el citoplasma, muy cerca de ellos. El tamaño y la forma de los granos de almidón de los tejidos de reserva suele ser específico de la especie (v. fig. 2-90).

Fig. 2-89: Ficobilisomas. A En el cianobacterio Phormidium persicinum. B En la rodofícea Rhodella violacea, a la izq. de frente, a la der., de perfil

(escala en A y B: 0,1 pm). C Modelo molecular de ficobilisomas semicircular disciformes de rodofíceas con estructura nuclear de aloficocianina AP; de allí irradian las series de ficocíanina PC y ficoeritrocianina PEC. Sobre el papel especial de los ficobilisomas en la fotosíntesis, v. fig. 6-53. -Fotografía EM:W.Wehrmeyer.-CS:carboxisoma(v. fig. 2 - 9 4 A ) , N c e n troplasma con DNA, W pared celular.

El estigma de muchos flagelados, que presenta un intenso color rojo debido a unos carotinoides especiales, se debe a una densa acumulación de plastoglóbulos pigmentados (figs. 1, 11-74 A , 11 -94 A ) . Este amontonamiento de gotitas de lípidos se localiza en los cloroplastos o fuera de los plastidios, en el citoplasma aparentemente; pero es posible que se trate también en el segundo caso de plastidios que han llegado a modificarse mucho a lo largo de la filogenia.

La estructura molecular de los granos de almidón todavía no se entiende del todo. La llamativa birrefringencia se basa evidentemente en las capas de crecimiento cristalinas, en las que las cadenas laterales de las empenachadas moléculas de amilopectina están orientadas radialmente. Esta orientación radial de las cadenas de glucano es, por una parte, el resultado de la síntesis de glucano. que se produce exclusivamente en la superficie del grano de almidón en crecimiento; por otra parte, también hace posible la rápida descomposición en caso de necesidad.

En muchas (¡no en todas!) plantas con flores, las últimas etapas de la génesis de los tilaeoides dependen de la luz. Cuando hay carencia de luz, los plastidios de estas plantas se convierten en etioplastos. formas inhibidoras de la génesis de los cloroplastos, en las que se acumulan los sillares de la membrana tilacoidal o sus precursores en forma de cuerpo prolamelar (fig. 2-91). Los carotinoides colorean los etioplastos de amarillo pálido. Este es el color de los brotes, cuando crecen, p. ej., en las patatas almacenadas en la oscuridad, o en el césped sobre el que se ha colocado un tablón (etiolación; fr.: étioler: curvar, ahilar). En cambio, si partes verdes de estas plantas pasan por un período de oscuridad duradero, surgen tras la descomposición del cuerpo prolamelar en primer lugar los tilaeoides del estroma, luego los de los gránulos, y los cloroplastos se convierten en etioplastos.

106

2 Estructura y microestructura de la célula

% *

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Fig. 2-90: Gránulos de almidón. A, B Almidón de patatas (330x); en A se ve claramente la estratificación, que se basa en oscilaciones rítmicas de las condiciones de la síntesis. Los gránulos del algodón suelen crecer a partir de un centro de formación («hilo», que es excéntrico en el almidón de la patata) al ir depositándose en capas el nuevo material; B al microscopio de polarización, los gránulos de almidón son birrefringentes, por lo que aparecen las características «cruces de esferita» debidas a una estructura concéntrica. C Almidón de cebada después de tratarlo con amilasa; este enzima descompone el almidón, lo cual puede verse en los cráteres que aparecen en la estructura estratificada (escala: 1 pm). D, E Gránulos de almidón ensamblados de la avena. F Gránulo de almidón en forma de pesa de un amiloplasto de látex de la lechetrezna Euphorbia splendens. - C: preparación de H.C. Bartscherer, fotografía ¡;M de rastreo: Fa. Kontron, JEOL-EM JSM-840. D-F: según D. v. Denffer.

La clasificación de los plastidios propuesta hace más de 100 años por A.F.W. Schímper, uno de los primeros autores de esta obra, en leucoplastos, cloroplastos y cromoplastos se basaba exclusivamente en la pigmentación, una característica sencilla y también macroscópicamente utilizable. Se consideraron colectivamente cromoplastos todos los plastidios que ni contenían clorofila ni, por tanto, fotosintetizaban, pero que almacenaban carotinoides, por lo que presentaban un colorido amarillo, anaranjado o rojo. (Los carotinoides son tetraterpenos apolares con moléculas alargadas y un sistema extenso de electrones n en el que se basa la capacidad para absorber la luz azul o verde; fig. 6-50.) Con frecuencia esto es aplicable a los plastidios del follaje otoñal, que son cloroplastos senescentes, y también de manera especial a los plastidios de muchos pétalos y carpelos, que forman señales ópticas para atraer a los animales (transporte del polen: zoofilia; diseminación de las semillas: zoocoria). Hoy se sabe que los plastidios del follaje otoñal -actualmente denominados gerontoplastos- (gr. géron: anciano) tienen poco en común con los verdaderos cromoplastos (tabla 2-4); tan poco como las células del follaje senescente, en las que se produce una masiva descomposición de sustancias, en relación con las células de los pétalos o carpelos frescos.

En los cromoplastos se pueden distinguir cuatro tipos microestructurales a partir de sus estructuras internas, en las que están almacenados los (fig. 2-92) carotenoides lipófilos (caroteno y xantofilas; fig. 6-50). •

Los más abundantes son los cromoplastos globulosos, con numerosos plastoglóbulos, en cuyo interior apolar se concentran las moléculas de pigmento.

Los cromoplastos tubulosos contienen haces paracristalinos de filamentos que miden 20 nm de diámetro y que aparecen como túbulos en las secciones transversales vistas con el EM: realmente son cristales Huidos nemáticos (filamentosos) de pigmentos apolares. que están envueltos por una cubierta de lípidos estructurales anfipolares y una proteína estructural de 32 kDa. la fibrilina. Los cromoplastos tubulosos son muy birrefringentes y podrían adoptar contomos extraños.

Tabla 2-4: Cromoplastos y gerontoplastos. Propiedad

Cromoplastos

Gerontoplastos

Presencia Función Origen

Flores, frutos Atracción de animales Diversos tipos de plastidios, por formación o transformación + Globuloso, tubuloso, membranoso, cristaloso +

Follaje otoñal

No senescente, anabólico

Senescente, catabólico

Multiplicación (división) Tipo de microestructura Neosíntesis de carotenoides Estatus celular

Cloroplastos, por descomposición

Exclusivamente globuloso

2.3 Estructura celular de los procariotas

i « I r * • vs 1 y p '

107

se dará un primer resumen sobre las propiedades generales de la estructura celular de los procariotas. Además se aclarará la gran diferencia existente entre protocitos y eucitos. N o se conoce tampoco una verdadera forma de transición entre ambos tipos celulares en el mundo de los organismos recientes. Sólo parentescos de secuencias de

globuloso

Fig. 2-91: Etioplasto(s) de la célula foliar joven de la judía Phaseolus vulgaris. Del cuerpo prolamelar paracristalino salen tilacoides aislados. Pías-

torribosomas claramente menores que los citorribosomas; en el plastoplasma, algunos nucleoides (escala: 1 pm). - Fotografía EM: M. Wrischer.

•

•

Lo mismo puede decirse de los cromoplastos cristalosos. en los que el p-caroteno se disocia en cristales en el interior de sáculos membranosos planos. Los menos extendidos son los cromoplastos membranosos. En ellos, las moléculas de pigmento están integradas en membranas, que se forman a partir de la membrana interna de la cubierta y acaba presentándose en f o r m a de arrollamientos concéntricos compuestos por muchas cisternas de membrana interconectadas. Estas membranas contienen sólo muy pocas proteínas y son un ejemplo de biomembranas dominadas por lípidos.

Las estructuras internas de los cloroplastos se forman por procesos moleculares de autoorganización dependientes de los lugares moleculares disponibles. Los cromoplastos, que se originan con especial frecuencia de cloroplastos jóvenes o de cloroplastos (los tomates, los pimientos morrones, los escaramujos no maduros, etc., son verdes), pueden multiplicarse por división mediante estrangulamiento, al igual que los cloroplastos. De este modo disminuye el número de nucleoides por orgánulo, a menudo hasta uno por cromoplasto. A l mismo tiempo, los ribosomas plastidiales son descompuestos y el D N A p i es inactivado por empaquetamiento. Las proteínas específicas de los cromoplastos, como la fibrilina de los cromoplastos tubulosos, las codifica siempre el núcleo.

2.3 Estructura celular de los procariotas Desde el punto de vista ecológico, fisiológico y estructural. los procariotas son muy heterogéneos. A continuación

Fig. 2-92: Cromoplastos. A Tipos de microestructura; el desarrollo se produce con frecuencia a partir de cloroplastos (jóvenes). B, C Cromoplastos tubulosos, longitudinal y transversalmente (escaramujo o pétalos'de Impatiens noli-tangere; escala: 0,5 pm). D Cromoplasto membranoso de Narcissus pseudonarcissus, sección (escala: 0,1 pm). E Cromoplastos cristalosos aislados de la raíz de la zanahoria con uz polarizada (750x); los cristales de p-carotina son dícroicos, es decir, la absorción de luz depende de la dirección de la luz al vibrar (tensor). - A: según H. Mohr y P. Schopfer; E: preparación de D. Kühnen.

tubuloso

membranoso

crístaloso

108

2 Estructura y microestructura de la célula

moléculas semánticas ( D N A , R N A , proteínas) indican un origen común de procariotas y eucariotas. Ya es evidente la diferencia fundamental entre procariotas y eucariotas por el tamaño tan desigual de los protocitos y eucitos típicos (fig. 2). Las medidas de una célula del bacterio intestinal E. coli son de 2-4 x 1 pm, que corresponde a un volumen de alrededor de 2,5 pm'. El volumen de la masa plasmática de un eucito mediano sin vacúolos, en cambio, es de unos 1500-3000 pm': es, por lo tanto, 3 órdenes de magnitud más alto. Con este volumen, a los protocitos les corresponde una cantidad de D N A muy inferior. Mientras que la longitud total del contorno del D N A nuclear haploide es de aprox. 1 m en el hombre, en E. coli es poco más de 1 mm. Con la miniaturización de los protocitos guarda relación la corta duración de las generaciones en condiciones óptimas; en E. coli, p. ej., es de 20 minutos. En cambio, los eucitos de los meristemas se dividen con una frecuencia no superior a 1 vez por día. De una sola célula bacteriana se podrían originar ya en 10 horas más de m i l millones de células, hecho que, con otros, hace comprensible la enorme importancia ecológica de los bacterios. No hay verdaderos pluricelulares entre los procariotas.

La miniaturización de los protocitos ha tenido finalmente como consecuencia una compartimentación especialmente sencilla: en una célula tan pequeña no habría lugar para un extenso sistema interno de membranas (fig. 2-93). En la mayoría de los protocitos, la membrana plasmática es la única biomembrana y, de este modo, la célula constituye un solo compartimento. En los bacterios sólo se forman en raras ocasiones compartimentos intracelulares no plasmáticos y nunca hay ni RE, ni dictiosomas, ni vesículas ni vacúolos de verdad, ni tampoco orgánulos envueltos por una membrana como los plastidios o los mitocondrios. Los llamados tilaeoides de los cianobacterios (fig. 2-94 A ) no son componentes de verdaderos plastidios limitados por membranas como en las algas eucarióticas y en las plantas superiores. Se trata más bien de dobles membranas planas, que se hallan en el citoplasma, están provistas de pigmentos fotosintéticos y llevan a cabo reacciones lumínicas con descomposición de agua. Proceden de invaginaciones de la membrana plasmática. En algunos bacterios hay invaginaciones de la membrana plasmática (fig. 2-94 B, C) que tienen una forma diferente y que permanecen en contacto constante con ella. Reciben el nombre de membrana intracitoplasmática ( M C I , I C M ) . También estas vesículas, sáculos o túbulos contienen pigmentos fotosintéticos. La enorme variedad de los procariotas, de la que aún queda mucho por investigar, se manifiesta no sólo en sus numerosas y extraordinarias vías metabólicas, que no se dan entre los eucariotas. Está bien documentado el hecho de que existen notables desviaciones de las características tipológicas establecidas. Así, p. ej., células bacterianas aisladas alcanzan dimensiones que corresponden a las de los eucitos. Se han encontrado valores máximos en Epulopiscium fishelsoni, un bacterio intestinal grampositivo de un pez tropical marino cuyas células, baciliformes, miden 600 x 80 pm. Todavía más grande es el bacterio del azufre Thiomargarita namibiensis, descubierto recientemente en los sedimentos marinos de Namibia, que tiene forma esférica y un diámetro de hasta 750 p m . Este bacterio forma cadenas de hasta 50 células. Asociáciones celulares semejantes son normales en los cianobacterios (figs. 5-1, 11-15) y, en los mixobacterios, llegan incluso a formarse «cuerpos fructíferos» de estructura compleja.

Fig. 2-93: Microestructura de una célula eubacteriana típica (gramnegativa): Rhodospirillum rubrum (escala: 0,5 pm). El nucleoide, de forma irregular, en el cual destacan claramente las hebras de DNA, está envuelto por el citoplasma; éste presenta abundantes ribosomas y también gránulos de polifosfato. La célula está delimitada por la membrana plasmática en la pared celular. En ésta, además del delgado sáculo de mureína (capa de peptidoglucano, flechas finas), hay un estrato membranoideo, la llamada «membrana externa» (outer membrane); esta capa o estrato falta en los bacterios grampositivos, que presentan un sáculo más grueso y pluriestratificado (v. fig. 2-98). - Preparación R. Ladwig; fotografía EM: R. Marx. - C citoplasma, M membrana plasmática, Mu sáculo de mureína, Nu nucleoide, oM membrana externa, P gránulos de polifosfato.

2.3 Estructura celular de los procariotas

mmsm

109

IV

KWkln

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t):

Fig. 2-94: Membranas intracitoplasmáticas (ICM) en los procariotas. A Microcystis aeruginosa, un cianobacterio - a q u í criofracturado-, contiene algu-

nas clases de ICM: T tilacoides, V vacúolos con sustancias de reserva, C carboxisoma como compartimento provisional para el enzima fotosintético rubisCO (v. 6.5.1); los G vacúolos de gas, espacios cilindricos rellenos de gas, que permiten a la célula flotar en el agua, no están envueltos por membranas de lipoproteína, sino por cubiertas proteínicas, que pueden formarse de novo en el plasma. La célula está al comienzo de una división (escala: 1 pm). B En el eubacterio gramnegativo Rhodospirillum rubrum se forma a la luz, en condiciones anaerobias, un sistema a partir de las ICM en forma de cromatóforos vesiculiformes, que fotosintetizan con la ayuda de la bacteriodorofila (libremente, sin descomposición de agua); los cromatóforos se originan de invaginaciones de la membrana celular (flecha) y están unidos, en parte a ésta, en parte entre sí de forma permanente; * nucleoides (escala: 0,5 pm). C Cromatóforos equivalentes criofracturados de Rhodobacter capsulatus; las imágenes EF (v. cuadro 2-3, fig. A) aparecen lisas, en las PF se ven muchas partículas intramembranosas; corresponden a complejos pigmentarios de proteína para la fotosíntesis. - Preparación y fotografías EM: J.R. Golecki. - C carboxisomas, G vacúolos de gas, T tilacoides, V vacúolos.

110

2 Estructura y microestructura de la célula

2.3.1 Multiplicación y aparato genético El D N A de los procariotas es circular, no aparece en varios fragmentos lineares y diferentes, que corresponderían a los cromosomas eucarióticos. A pesar de ello, también los anillos de D N A de los bacterios han recibido habitualmente el nombre incorrecto de cromosomas bacterianos. Estos anillos de D N A poseen un lugar de fijación a la membrana y sólo un inicio de la replicación; son monorrepl¡cónicos. A pesar de su escasa longitud de contorno (entre 0,2 m m en los micoplasmas y 37 m m en los cianobacterios), el D N A debe arrollarse de manera compleja para encontrar sitio en la zona central de los protocitos que contiene el D N A : el nucleoide. Los nucleoides no están separados por membranas o dobles membranas del citoplasma. provisto de ribosomas, sino que están claramente delimitados. En ellos no existen estructuras nucleolares. En las grandes células (grandes si las comparamos con las de los demás protocitos) de los cianobacterios o «algas azules», el nucleoide situado en el centro puede verse al L M y podría describirse como un aparato cromidial. Éste se encuentra en el centroplasma, que está envuelto por un cromatoplasma periférico pigmentado por «tilaeoides» (fig. 2-94 A). En los nucleoides de los protocitos no hay histonas (excepción: arqueobacterios metanógenos). La neutralización y el empaquetamiento del material genético se efectúa a través de otras proteínas básicas, aminas y cationes inorgánicos. En la transcripción y en la traducción queda muy claro que los nucleoides carecen de membrana limitante: aun antes de que acabe la transcripción de un gen o de un grupo de genes adyacentes (un operón), ya se inicia la traducción en el extremo 5' del R N A m sintetizado en primer lugar. No tiene lugar el procesamiento de este R N A . La traducción cotranscripcional se realiza sobre los ribosomas 70S (subunidades 50S y 30S; fig. 2-42), cuya actividad es inhibida por antibióticos diferentes de los que i n h i b e n la de los r i b o s o m a s 80S de los eucariotas (v. 2.2.4). Los ribosomas 70S son menores y tienen una estructura más simple que los ribosomas 80S y una elevada proporción de ácidos nucleicos; la relación RNA/proteínas es de aprox. 1,5:1, frente a la relación I: I que se da en los ribosomas bacterianos. En los procariotas no se dan los procesos que equivalen a la mitosis o a la meiosis. Ni disponen de actina o miosina ni de microtúbulos y, por ello, no tienen nada que pueda compararse al huso mitótico de los eucitos. La distribución del material genético entre células hijas se produce debido a que, después de la duplicación de las moléculas anulares de D N A . los puntos de inicio de la replicación se separan al máximo en el nucleoide, al igual que los puntos de fijación de la membrana se apartan unos de otros al crecer ésta. Entre ellos se forma un septo (pared transversal) (fig. 2-95). En la división celular se estrecha el plasma celular mediante un anillo contráctil situado a la altura del septo. En este proceso desempeña un papel dominante la proteína FtsZ, que es un homólogo de la tubulina y forma en condiciones adecuadas filamentos y estructuras ¿mulares. A pesar de no haber ni singamia ni meiosis, en los bacterios también tienen lugar procesos sexuales, es decir, transferencia de información genética de una célula a otra

Fig. 2-95: Segregación del genoma y división celular en un bacterio, esquemático; DNA circular y complejo de fijación coloreados sobre la membrana celular.

y, por tanto, de recombinación (parasexualidad). Se transfieren sobre todo plásmidos. que son generalmente pequeñas moléculas anulares de D N A que pueden dividirse de manera autónoma en las células hospedantes. No tienen ningún gen para el metabolismo básico, sino los llamados genes adaptados, que. p. ej., producen resistencia contra los antibióticos (gen de resistencia en plásmidos R ). sirven para la conjugación (plásmido F) o codifican toxinas.

2.3.2 Los flagelos de los bacterios Muchos eubacterios tienen flagelos, pero éstos son totalmente diferentes, por su estructura, de los complejos cilios o flagelos d e los eucariotas. E l flagelo bacteriano (fig. 2-96) sólo tiene 20 nm de grosor, ni siquiera tiene el diámetro de un solo microtúbulo. Está compuesto por una proteína estructural homogénea: la flagelina. El flagelo bacteriano es helicoidal, no varía de forma, es rígido. En su base está ensamblado en la membrana plasmástica y en la pared celular, con una estructura compuesta por cuatro anillos coaxiales (fig. 2-97). El flagelo propiamente dicho está fuera de la célula y, al contrario que los flagelos eucarióticos, que son 10 veces más gruesos y de forma variable, no están cubiertos por una membrana. A l nadar hacia atrás o hacia adelante (estos tipos de movimientos se alternan continuamente), todo el flagelo bacteriano gira sin cambiar de forma siguiendo la dirección de las agujas del reloj o en sentido inverso, actúa como una hélice propulsora. El motor de este movimiento rotatorio se encuentra en la base del flagelo. No í® acciona el ATP, sino directamente un gradiente de protones de la membrana plasmática, que se nivela con la afluencia de protones en la célula.

2.3.3 Estructuras de la pared Las paredes celulares de los procariotas pueden tener formas muy distintas. En las células de micoplasma, muy pequeñas y con una estructura simple (representan el nivel más bajo de organización celular), no hay pared celular. Por el contrario, la mayoría de los protocitos la tienen, y

2.3 Estructura celular de los procariotas

\

111

filamento

gancho r

membrana externa

0.5 p m

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espacio periplasmático

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membrana citoplasmática

1

citoplasma

Fig. 2-97: Esquema de la base del flagelo de Escherichia coli. Los cuatro

anillos del cuerpo basal, que funcionan como mecanismo de propulsión, tienen un diámetro de aprox. 20 nm. Los dos externos faltan en los bacterios grampositivos. - Según J. Adler.

La fig. 2-98 muestra la estructura estratificada de las cubiertas celulares de diversos eubacterios. (Las paredes celulares de los arquebacterios son muy distintas, incluidos sus sillares moleculares.) Un componente estructural determinante es la capa o estrato de peptidoglucano o mureína. Está formada por cadenas no ramificadas de polisacáridos atravesados por abrazaderas en retículo de oligopéptidos. Como toda la capa de mureína constituye una sola molécula gigante, se le llama sáculo de mureína. Dicho sáculo puede participar en el crecimiento celular, puede engrosarse incluyendo localmente nuevos sillares moleculares sin renunciar por ello a su función de sostén y de protección. La penicilina bloquea la biosíntesis de peptidoglucanos. Por eso este antibiótico mata a las células bacterianas, pero no a los eucitos (en los eucariotas no hay peptidoglucanos). Fig. 2-96: Flagelos bacterianos ( A g r o b a c t e r i u m tumefaciens, contraste

negativo); la flecha en la foto parcial aumentada señala el «gancho» del flagelo, donde se halla el motor para el movimiento rotatorio (fig. 2-97). - Fotografía EM: H. Falk.

éstas sirven para proteger a la célula y también para estabilizarla osmóticamente, darle forma y mantener el contacto con el exterior de manera controlada. La pared funciona como esqueleto externo. Los protocitos desprovistos artificialmente de pared se vuelven esféricos (esferoplastos y protoplastos), son osmóticamente lábiles y pueden volver a dividirse una vez han regenerado dicha pared.

Por la estructura de la pared celular se distinguen claramente los bacterios gram-positivos de los gram-negativos. (La coloración de G r a m -violeta de genciana + y o d o puede eliminarse por lavado con el etanol, en los bacterios «gram-negativos»; en los «gram-positivos» no.) En los bacterios gram-positivos. la capa de peptidoglucano es consistente, consta de muchos estratos de mureína. En los eubacterios gram-negativos y en los cianobacterios, en cambio, el sáculo de mureína es comparativamente delgado. Pero aquí, además del sáculo, existe otra capa característica, que, por el aspecto que presentan sus secciones al microscopio electrónico, recibe el nombre de membrana externa (ing. outer membrané). Por su estructura molecular se asemeja a una biomembrana. ya que presenta una bicapa lipídica. cuya monocapa interna se compone de fos-

112

2 Estructura y microestructura de la célula

polisacárido capsular

lipoteicónico

peptidoglucano

membrana celular

A

cadenas características de oligosacáridos y polisacáridos, que se sitúan desde la membrana interna hacia fuera. Forman colectivamente en torno al protocito una capa protectora hidrófita que no puede ser atravesada por las moléculas lipófilas. En cambio las partículas hidrófilas sí la traspasan; en la bicapa lipídica de la membrana externa se encuentran complejos trímeros de una proteína transmembrana ( p o r i n a ) que forman poros h i d r ó f i l o s de aprox. 1 nm de diámetro. (Las porinas de la membrana externa de los mitocondrios y plastidios tienen una función equivalente, pero no están emparentadas con las porinas bacterianas - q u e son muy heterogéneas- en lo que atañe a su secuencia de aminoácidos.) La membrana externa es una capa de la pared celular, no una verdadera biomembrana. A l contrario que las biomembranas puede formarse de novo, p. ej., se regenera después de la pérdida total de la pared. En ninguna parte comunica el plasma celular ni tampoco posee translocadores para el transporte específico o activo. El espacio entre la membrana celular y la externa recibe el nombre de espacio periplasmático. En circunstancias desfavorables, la mayoría de los procariotas tienen la capacidad de formar esporas con paredes especialmente firmes e impermeables.

polisacárido capsular

ECA I «membrana porina J e x t e r n a *

2.4 La teoría endosimbióntica y la hipótesis del hidrógeno

peptidoglucano membrana celular

Fig. 2-98: Ejemplos de paredes bacterianas. A Esquema de la estructura parietal de un Bacillus gram-positivo; sobre la membrana citoplasmática (membrana celular) se superponen varios estratos de peptidoglucano; al nivel de la pared celular pasan ácidos teicónicos (polímeros lineales de restos de glicerolfosfato o ribitolfosfato), que están unidos covalentemente al peptidoglucano; en cambio, los ácidos lipoteicónicos están fijados a membrana citoplasmática y se prolongan perpendicularmente a la superficie de la pared. Todo el complejo de la pared celular está cubierto por una capa S (ingl. surface: superficie); a ella están laxamente unidas a través de valencias laterales secundarias las cadenas dirigidas hacia fuera de los polisacáridos capsulares. B Esquema equivalente para un bacterio gram-negativo, p. ej., E. coli. El peptidoglucano aquí sólo forma una capa. La membrana externa (ing. outer membrané) está fijada a él a través de unidades de lipoproteína LP (gris). Está atravesada por porina trímera y contiene proteína A de la membrana externa (outer membrane proteinA) (punteado) como proteína estructural integrada. La monocapa externa de membrana externa está provista de lipopolisacáridos con los ácidos grasos del lípido A, orientados hacia dentro, y las cadenas de polisacáridos (los llamados antígenos 0), vueltas hacia dentro, asi como de unidades anfipolares ECA (enterobacterial common antigen, antígeno enterobacteriano común) con las cadenas de polisacáridos más prolongadas. Además están fijados aquí polisacáridos capsulares («antigenos K»), - S e g ú n U.J. Jürgens.

folípidos. La monocapa externa, a su vez, está formada sobre todo por lipopolisacáridos, unos polímeros complejos con restos de ácidos grasos como parte lipófila y

Plastidios y- mitocondrios ocupan una posición especial dentro de los eucitos: una cubierta membranosa doble los separa permanentemente del citoplasma y se fusionan (en general hasta cierto punto) sólo con sus iguales. Poseen su propio D N A circular, así como mecanismos de transcripción y traducción que presentan características bacterianas (v. más adelante). Asimismo, su manera líe dividirse recuerda a la de los bacterios. La teoría endosimbióntica puede explicar estos descubrimientos partiendo de la suposición de que mitocondrios y plastidios descienden desde el punto de vista filogenético de bacterios que en épocas m u y remotas se i n c o r p o r a r o n c o m o s i m b i o n t e s intracelulares (endocitobiontes) a eucitos primitivos. Los postulados de la teoría endosimbióntica pueden comprobarse con las endobiocitosis recientes.

2.4.1 Endocitobiosis En muchos protistas, animales, hongos y plantas se encuentran endocitobiontes, que desempeñan fisiológicamente el papel de orgánulos en las células hospedantes. Así, p. ej.. los bacterios del género Rhizobium y Bradyrhizobium, que viven en los nodulos radicales de las leguminosas, asimilan nitrógeno atmosférico e independizan a sus plantas hospedantes del nitrógeno del suelo o de los abonos nitrogenados (v. 9.2.1). En los corales pétreos, unos dinoflagelados endocíticos (zooxantelas. fig. 11-69) aceleran de una a diez veces su crecimiento con la foto-

2.4 La teoría endosimbióntica y la hipótesis del hidrógeno

síntesis. En las amebas, en algunos ciliados, en algunos hongos y en el pólipo de agua dulce Hydra, existen formas que pueden fotosintetizar gracias a unas algas verdes unicelulares endocitobiónticas (zooclorelas) y de esta manera pueden vivir parcial o completamente como fotoautótrofos. Así pues, la formación de endocilobiosis estables está muy extendida y es también un fenómeno ecológico importante en los organismos recientes (v. 9.2). Algunos simbiontes intracelulares pueden sobrevivir independientemente de sus hospedantes. En otros casos, sin embargo, la dependencia mutua es tan marcada que sólo aparecen unidos en estado natural. Ejemplos extremos de este tipo lo constituyen los endocianomas. unicelulares sin plastidios en los que viven permanentemente unos cianobacterios como simbiontes intracelulares (fig. 2-99). Los cianobacterios endocíticos desempeñan el papel de los cloroplastos. Se denominan cianelas (gr. kyanos: azul). Estas no pueden vivir fuera de sus huéspedes. Su D N A tiene sólo 1/10 de la longitud del contorno o de la capacidad informativa del genoma de los cianobacterios de vida libre. La mayoría de las proteínas específicas de las cianelas no se codifican en ese D N A , sino en el D N A nuclear de la célula hospedante. De este modo, en las cianelas, que todavía disponen de restos de una pared celular

113

procariótica, se llega a una situación que también equivale. desde el punto de vista genético, a la de los plastidios.

2.4.2 Origen de los plastidios y de los mitocondrios por simbiogénesis Como se ha indicado, la teoría endosimbióntica se basa sobre todo en una serie de características especiales que poseen plastidios y mitocondrios y que se observan también en los bacterios. •

• •

•

• • •

D N A circular sin secuencias muy repetitivas, con fijación a la membrana, concentrado en los nucleoides, sin histonas ni nucleosomas; replicación temporalmente independiente de la Fase S del ciclo celular; en los mitocondrios, parentesco de las secuencias (p. ej.) del R N A r con los bacterios a-purpúreos: en los plastidios, con los cianobacterios; sólo una RNA-polimerasa sensible a la rifamicina (tres, en cambio, en el núcleo celular, sensibles a la amanilina a diferente escala); extremos de los R N A m : sin capucha o caperuza (ing. cap) en el extremo 5', sin extensión poli-A en el extremo 3' (v. 7.2.2.2); ribosomas que (entre otras características) equivalen en tamaño y sensibilidad a sustancias inhibidoras del tipo 70S bacteriano; comienzo de la traducción con formiimetionina (en lugar de metionina, como en los ribosomas citoplasmáticos 80S).

Existen también semejanzas llamativas entre estos orgánulos y los bacterios. La membrana interna de los mitocondrios contiene, por ejemplo, cardiolipina (que sólo se encuentra en los bacterios), en tanto que carece de los esterolípidos normales de las membranas de los eucitos (fig. 2-100). La incorporación de los endocitobiontes (postulada por la teoría endosimbióntica) tuvo que producirse por fagocitosis, el mecanismo extendido entre los protozoos (pero, p. ej., también en los granulocitos y macrófagos de los animales y el hombre) para absorber las partículas de nutrientes (fig. 2-101). En la fagocitosis se origina precisamente la conocida compartimentación de plastidios y mitocondrios: las células fagocitadas son envueltas por una doble cubierta membranosa en el interior de la célula depredadora, en la que la membrana interna se corresponde con la membrana plasmática de la célula absorbida, mientras que la externa es la membrana del fagosoma (endosoma), que, a su vez, se ha originado a partir de la membrana plasmática de la célula depredadora. Después de la fagocitosis las partículas (de nutrientes) absorbidas suelen ser digeridas por los lisosomas (fig. 2-56 A). Esto, sin embargo, no se produce cuando se establece la endobiocitosis: las células endocitadas sobreviven en el interior de la célula hospedante en forma de simbiontes o

Fig. 2-99: Endocianoma. A Glaucocystis nostochinearum con cianelas en forma de salchichas; flechas: núcleos (900x). B Glaucosphaera vacuolata con cianelas redondas, en las que se distinguen bien el cromatoplasma periférico y el centroplasma sin pigmentar; en el centro de las - células sésiles, núcleo con nucléolo (900x).C, D El flagelado Cyanophora paradoxa, con cianelas, que se hallan en diferentes fases de la división (1700x).

114

2 Estructura y microestructura de la célula

o / V N T N T V W V v

CH 2

o A

A

n

r

w

w

V

CH H2C-O-®-O-CH

HCOH

o

H H

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A

A

A

H

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A

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V

/

W

W

V

V O V

2

|

2

C-0-®-0-CH

2

CH

CH

B

Fig. 2-100: La cardiolipina (A), un fosfolípido muy extendido en los bacterios, sólo aparece en las membranas mitocondriales internas de los eucitos. Los esterolípidos - a q u í , p. ej., el colesterol (B)- faltan en las membranas de los procariotas de vida libre y en las membranas mitocondriales internas, pero es un componente abundante de las membranas de los eucariotas.

parásitos, como lo ilustran ejemplos recientes del mismo hecho en organismos actuales (v. más atrás).

Los organismos hipotéticos, en cuyas células se introdujeron los antepasados procariotas de los organillos poseedores de D N A , reciben el nombre de protoeucariotas. De hecho existen también actualmente protozoos que carecen de mitocondrios y presentan características secuenciales primitivas. Estos arqueozoos se corresponden con el concepto que tenemos de los protoeucariotas. Entre ellos se encuentran los grupos sistemáticos de las metamónadas, los microsporidios y los parabasales. Recientemente se ha visto que el D N A nuclear de los arqueozoos tiene en sus secuencias secciones que sólo pueden proceder de mitocondrios. Estas células parásitas tuvieron en otro tiempo mitocondrios y los han vuelto a perder secundariamente.

Se discute también en la actualidad sobre una hipótesis alternativa, la llamada hipótesis del hidrógeno. Su afirmación fundamental es que, en la primitiva evolución de la vida no hubo en absoluto protoeucariotas como línea específica de desarrollo, que más bien los primeros eucitos fueron ya el producto de una simbiosis celular de arqueos metanógenos y a-proteobacterios. Cuando falta el oxígeno, los bacterios fabrican hidrógeno, del cual precisan los arqueobacterios para producir metano. Así pues, la simbiosis habría independizado a los arqueos de las fuentes abióticas de H,. Los arqueobacterios. al crecer a su alrededor, englobaron a sus socios por completo, los cuales, a su vez, al ir evolucionando, se desarrollaron dando lugar a hidrogenosomas (los equivalentes de los mitocondrios -carentes de D N A - de las células eucarióticas anaerobias) o - a l haber O, disponible- dieron lugar a los mitocondrios. Según esta hipótesis, los eucitos más primitivos contendrían ya a-proteobacterios y no habrían necesitado, frente a lo afirmado por'la teoría endosimbióntica, incorporarlos posteriormente por fagocitosis. La hipótesis del hidrógeno se basa, entre otros hechos, en que precisamente los arqueos metanógenos - c o m o solamente los eucariotas- poseen histonas y forman nucleosomas. %

Fig. 2-101: Fagocitosis y endocitobiosis. Un fagocito eucariótico (p. ej., la ameba), además de la exocitosis y la endocitosis de partículas moleculares (A, B), puede absorber a sus presas (coloreadas) por fagocitosis (C), invaginando la membrana celular y formando un vacúolo alimenticio (fagosoma). Al intervenir los lisosomas primarios se forman los vacúolos digestivos. La fagocitosis cesa al formarse una endocitobiosis estable (D), la célula «apresada» sobrevive en la célula hospedante como simbionte (o parásito) y puede multiplicarse en ella.

La consecuencia general y más importante de la teoría endosimbióntica es que los organismos modernos pueden originarse evolutivamente no sólo por mutación, recombinación genética o transferencia génica horizontal, sino también mediante la formación de simbiosis intracelulares estables. Los superorganismos recién formados a través de esta combinación intertaxónica son quimeras desde el punto de vista celular y genético. (La chimaira de los mitos griegos era un monstruo que tenía la cabeza de león, tronco de cabra y cola de dragón. En biología se le da el nombre de quimera a un organismo no homogéneo genéticamente.) Los eucitos modernos son células en mosaico quiméricas, formadas por células de reinos diferentes. Durante la larguísima coevolución de células hospedantes o anfitrionas y endocitobiontes - l a llamada simbiogénesis-, los simbiontes se han ido transformando en los orgánulos que observamos en los eucitos recientes. Los cambios afectan, entre otras cosas, a la pérdida de la pared, sintonización de la multiplicación y adaptación concreta a las necesidades especiales de la célula hospedante, desarrollo de sistemas de translocadores en las membranas de la cubierta para el intercambio intensivo de productos hasta permitir el paso de ATP o fosfato de triosa a través de estas membranas y. finalmente, la transferencia de información genética de los orgánulos/simbiontes al núcleo de la célula hospedante, combinada con la importación específica de proteínas (y R N A t ) desde el citoplasma a los orgánulos.

Los tejidos de los cormófitos 3.2.3 3.2.4

Tejidos de sostén Tejidos conductores

132 133

121

3.2.4.1 3.2.4.2 3.2.4.3

Floema Xilema Haces conductores

135 136 137

Tejidos adultos

122

3.2.5

Células y tejidos glandulares

137

Parénquima Tejido aislante

122 123

3.2.5.1 3.2.5.2

140

Epidermis y cutícula Súber o corcho Endodermis

124 130 131

3.2.5.3

Tubos laticíferos Conductos resiníferos y cavidades de secreción Pelos acabezuelados y emergencias glandulares

3.1 3.1.1

Meristemas

115

Meristemas apicales y primarios

117

3.1.1.1 3.1.1.2

El ápice caulinar El ápice radical

119 120

3.1.2

Meristema lateral (cámbium)

3.2 3.2.1 3.2.2 3.2.2.1 2.2.2.2

3.2.2.3

En biología se denomina tejido a un conjunto de células homogéneas. La homogeneidad hace referencia al aspecto de las células, pero, en la relación general existente entre estructura y función, es aplicable también al comportamiento de éstas. Los tejidos pueden caracterizarse también por su función dentro del organismo. Por lo demás, los tejidos son unidades morfológicas. Las unidades funcionales supracelulares se denominan órganos; éstos con frecuencia están formados por más de un tejido, pero el concepto de «tejido» y el de «órgano» raramente coinciden. El estudio de los tejidos es el objeto de la histología (gr. histós: tejido). La primera división morfológica de las células formadoras de tejido se basa en su forma: las células aproximadamente isodiamétricas y los tejidos que éstas forman reciben el nombre de parenquimáticas, y las células alargadas y los tejidos fibrosos, el de prosenquimáticas. Así como en los tejidos parenquimáticos no destaca ninguna dirección espacial sobre las demás (isotropía), los tejidos prosenquimáticos presentan, p. ej., de acuerdo con su resistencia mecánica, una dirección prioritaria, precisamente la longitudinal de sus células alargadas y paralelas (anisotropía). Junto a estas dos formas básicas - c ú b i c a y filamentoso-fibrosa- existe también la forma plana, que aparece sobre lodo en el tejido epidérmico (forma celular epidérmica). Las células que se diferencian por su estructura y su función en un tejido uniforme se denominan idioblastos. Cuanto más rica sea la división hística de un organismo, mayor será el grado de diferenciación alcanzado por éste o la división del trabajo de su conjunto celular. El nivel de organización de un organismo es el resultado de la canti-

140 141

dad de tipos de tejidos y células que lo componen. En esta cantidad se basa la división fundamental entre plantas y hongos. Asimismo, el desarrollo filogenético del reino vegetal progresa en general partiendo de formas sencillas hasta otras cada vez más organizadas y con frecuencia también mayores. %

Muchas algas alcanzan sólo pequeños grados de diferenciación. En el caso más simple, todas las células de un cuerpo vegetativo pueden realizar todas las funciones vitales, incluida la reproducción. En las algas y briófitos de estructura más compleja se pueden distinguir ya tejidos distintos. Dentro del reino vegetal son los cormófitos los que alcanzan una mayor diversidad hística. A ellos se limita la exposición general de este capítulo sobre los tejidos vegetales (en el capítulo quinto se estudian los tejidos de algas y hongos. a veces muy diferenciados).

Dentro de los cormófitos, que poseen un elevado grado de organización y de desarrollo filático, los espermatófitos, más jóvenes desde el punto de vista geológico, presentan una clara separación entre meristemas y tejidos adultos. La función del meristema (gr. merízein: dividir) es la de producir células somáticas (gr. soma: cuerpo). Por el contrario, las células de los tejidos adultos son incapaces de dividirse y están especializadas en funciones más concretas. Las células meristemáticas recorren continuamente el ciclo celular (v. 2.2.3.5, 7.3.2) mientras que las de los tejidos adultos suelen detenerse en la fase G, («fase G ( »). Además, las células meristemáticas del ápice caulinar y radical carecen todavía de vacúolos centrales y son pequeñas y de paredes delicadas. Las células de los tejidos adultos son mucho mayores, frecuentemente visibles incluso a simple vista, y su volumen puede ser 1000 veces superior al de las células embrionarias; en ellas se han formado vacúolos centrales, y sus

116

3 Los tejidos de los cormófitos

Fig. 3-1: Desarrollo embrionario de Arabidopsis thaliana. A Zigoto. B Fase bicelular después de la división asimétrica del zigoto. C «Octante»; de la

mitad superior de la estructura esférica de ocho células se formarán más tarde el meristema caulinar y los cotiledones y, de la inferior, el tallo y las partes que constituyen la raíz de la plántula. D Fase dermatógena; en la periferia se han diferenciado los precursores de las células epidérmicas. E Fase globular; ante las hileras de células del suspensor se ha formado la hipófisis, de la cual procederán zonas centrales del meristema radical y de la caliptra. F Fase triangular: se establece la simetría bilateral, que en la fase cordiforme (G) y en la siguiente, la de turbiniforme (H), resalta cada vez más al ir progresando la formación de ambos cotiledones. - Según U. Mayer y G. Jürgens.

paredes se hallan en el estadio de sacodermo. En tanto que las células meristemáticas crecen por multiplicación de sustancia seca (crecimiento e m b r i o n a r i o o plasmático). el engrasamiento celular, en la transición a células adultas, se basa en el aumento de tamaño de los vacúolos (crecimiento postembrionario o por dilatación; v. 7.1.1). Las células embrionarias del meristema apical del vástago y la raíz y sus inmediatos descendientes del meristema p r i m a r i o no han experimentado, por lo tanto. el crecimiento por dilatación; en cambio, las células adultas ya lo han experimentado. Este tipo de crecimiento por dilatación es típico de las células vegetales y, en los animales, no existe nada directamente comparable. Dado que la fase de crecimiento postembrionario transcurre en general rápidamente, las plantas pueden crecer a mayor velocidad que los animales con un mismo gasto de energía. En la regeneración, y también en los procesos del desarrollo normal. las células de los tejidos adultos se reembrionalizan y forman meristema secundario. La reembrionalización se denominaba

antes desdiferenciación. Sin embargo, esta expresión engendra confusiones, porque también la condición meristemática puede ser el resultado de una diferenciación. Cada reembrionalización lo pone de manifiesto.

3.1 Meristemas La ovocélula fecundada (zigoto) de las plantas superiores se desarrolla dando lugar a un embrión (fig. 3-1; v. también 7.4.1 y fig. 7-27). Ya con la primera división del zigoto queda establecido el futuro eje de polaridad: de los descendientes de las células apicales, más pequeñas y gruesas, se originan el ápice caulinar, y de los descendientes de las basales, más grandes, la raíz primaria. En primer lugar se forma basalmente un suspensor, mediante el cual el embrión en crecimiento se mantiene

3.1 M e r i s t e m a s

unido a la planta madre (lat. suspendere-, colgar). A l germinar la semilla actúa frecuentemente como un haustorio, es decir, como un órgano para la nutrición (lat. haúrere: vaciar, sacar), con el cual la plántula utiliza la provisión de tejido nutricio contenida en la semilla, el endosperma. Tan pronto como el embrión aumenta de tamaño, el crecimiento por división se limita al ápice del polo caulinar (ápice caulinar) y al polo radical (ápice radical). Por consiguiente, los tallos y las raíces presentan un crecimiento apical, y las células de las que finalmente están formados son descendientes de su meristema apical (lat. apex: punta, ápice). También poseen un meristema apical propio todas las ramas y raíces laterales que se forman posteriormente. Las células que se originan directamente del meristema apical a menudo pueden dividirse y, por lo tanto, conservan en conjunto su carácter meristemático, aunque en ellas puede predecirse frecuentemente el próximo destino de las células posteriores. Estos tejidos reciben el nombre de meristemas primarios y en ellos se distingue la protodermis, de la que más tarde surgirá el tejido aislante (la epidermis), el meristema fundamental o parenquimático, proveedor del tejido fundamental (parénquima), y el p r o c á m b i u m , del que d e r i v a n los tejidos conductores. Con e! creciente alejamiento del meristema apical se establece la transformación de las células divididas en células adultas y la f o r m a c i ó n de tejido diferenciado. Cuando grandes complejos meristemálicos conservan sus propiedades en una zona que ya se ha convertido en tejido adulto, reciben el nombre de meristemas remanentes para diferenciarlos de los apicales. U n caso especial lo constituyen los meristemas intercalares, que se encuentran sobre todo en el eje caulinar entre zonas ya diferenciadas y pueden experimentar un crecimiento longitudinal local lejos del ápice. Si son pequeños grupos celulares o células aisladas las que entran en actividad dentro del tejido adulto, se les llama meristemoides.

La planta alcanza su estado «primario» al formarse células no sólo en los meristemas apicales y en sus descendientes inmediatos, sino también a través de los subsiguientes procesos morfo e histogenéticos. En las plantas herbáceas anuales o bienales es éste al mismo tiempo el estado definitivo; estas plantas mueren después de producir las semillas (no se multiplican vegetativamente por estolones o medios similares). En las plantas leñosas perennes (árboles, arbustos), se produce un engrasamiento secundario, a través del cual los ejes apicales se convierten en troncos macizos y leñosos, los vástagos laterales, en ramas leñosas, y las raíces, en gruesas estructuras constituidas principalmente por leño. En la superficie de los troncos, ramas y raíces perennes se forma ritidoma. El engrasamiento secundario, c o n el que el diámetro del eje apical acaba por ser hasta 10 000 veces superior al diámetro primario, se basa en la actividad de meristemas laterales (cámbium). Son meristemas superficiales orientados paralelamente a la superficie del órgano; así pues, no se hallan en el eje longitudinal del tallo o de la raíz, como los meristemas apicales, sino que forman una cubierta lateral en torno a dicho eje. Hay dos clases de meristemas laterales: el c á m b i u m apical y radical, que produce el leño y el líber de tallos y raíces engrosados secundariamente, y el cámbium suberógeno o felógeno, el cual produce capas de tejido suberoso y, a su vez, contribuye decisivamente a la formación del ritidoma.

117

Todos los meristemas apicales y el cámbium se distinguen por tener células germinales = iniciales. Estas células se dividen de manera desigual (figs. 4-43 A ; 7-26 A , B): una célula hija vuelve a ser una célula inicial, mientras que la otra acabará dando lugar a una célula adulta. Así. en el meristema siempre hay células iniciales, de tal manera que siempre pueda seguir creciendo y formando órganos. La posesión de meristemas apicales con células iniciales es una característica de las plantas en tanto que son sistemas abiertos, un hecho que las diferencia básicamente de los animales.

3.1.1 Meristemas apicales y primarios Las células meristemáticas del tallo y la raíz son isodiamétricas y relativamente pequeñas (10-20 p m de diámetro). Sus paredes son muy delicadas y pobres en celulosa. Todas las células están unidas sin dejar intersticios huecos. El lumen celular lo ocupa el citoplasma, provisto de abundantes ribosomas y de un gran núcleo central; carece de grandes vacúolos y de depósitos de sustancias de reserva y los plastidios se hallan en forma de proplastidios. En la mayoría de las plantas superiores, los meristemas apicales y primarios («puntos vegetativos») del tallo y la raíz presentan una forma aproximadamente cónica (figs. 3-2, 3-3; 3-5: conos vegetativos). Sin embargo, pueden ser también algo aplanados e incluso hundidos, como en muchas plantas en roseta y las grandes cavidades en forma de plato de muchas palmeras.

Fig. 3-2: Ápice caulinar de un equiseto. A Sección longitudinal; B Vista frontal (180x). La célula apical produce segmentos mediante sus paredes oblicuas (S', S"). Éstos se dividirán más tarde por medio de paredes adicionales (m). - Según E. Strasburger. - f, f , f " primordios foliares, g células iniciales de una yema lateral. I pared lateral de un segmento.

118

3 Los tejidos de los cormófitos

Fig. 3-3: Cono vegetativo caulinar. A Punto vegetativo (PV, VP) del alto cono de la broza Elodea densa, con túnica de 2 capas; las hojas, que se for-

man sólo a partir de las dos capas celulares, sobrepasan el ápice caulinar; obsérvese la gran diferencia existente entre las células embrionarias de PV y las células foliares vacuolizadas y diferenciadas (140x). B Ápice caulinar de Coleus, los meristemas (*) del PV terminal y de uno axilar resaltan por su grosor (sin vacúolos ni plasma con ribosomas en abundancia, ni grandes núcleos); en las dos hojas del nudo más joven se ha diferenciado ampliamente procámbium o tejido conductor, que se dirige hacia el tallo (85x). C PV del alto cono de Hippuris vulgaris (hojas en verticilos; v. fig. 4-12 A) (280x). D Ápice caulinar de la pícea Picea abies (de hojas dispersas, fig. 4-12 D) ( 1 0 0 x ) . - A , B: fotografías LM de H. Falk; D, fotografía SEM deW. Barthlott.

1

3.1 M e r i s t e m a s

La verdadera multiplicación celular tiene lugar en los meristemas primarios, cuya actividad divisoria, sin embargo, está limitada temporalmente. Por microrradiografías puede verse que las células iniciales del meristema apical se dividen poco comparativamente. En las raíces del maíz, el ciclo completo de las células iniciales (células madres centrales) dura más de 7 días y es casi 14 veces más largo que en las descendientes, que se dividen activamente. En dichas células, que tienen más vacúolos que las demás y poseen núcleos más pequeños y gruesos, la fase G, dura más. Así pues, los complejos iniciales se caracterizan por ser los centros de reposo (ing. quiescent centres) de los meristemas apicales. El cono vegetativo del tallo y la raíz presentan diferencias fundamentales. El del tallo produce inmediatamente por debajo del ápice protuberancias laterales (figs. 3-2, 3-3), que dan lugar a hojas y - e n otros casos- a ramas laterales. Las hojas y las ramas laterales proceden de proliferaciones celulares superficiales con carácter meristemático; son exógenas. Las hojas que crecen con más rapidez que el tallo lo envuelven y lo protegen, y su crecimiento está limitado, al contrario que el ápice. Las raíces nunca tienen hojas. El cono vegetativo de la raíz nunca está protegido por hojas, sino que está cubierto por una caliptra, que se forma directamente del meristema apical. Las raíces laterales no son de origen exógeno, sino endógeno, y crecen hacia fuera a través del tejido cortical y del aislante. La formación de una raíz lateral no se realiza en la región apical, sino en zonas ya diferenciadas. Presupone la neoformación de meristema apical, mientras que los meristemas de las ramas laterales y de los primordios foliares del ápice caulinar derivan directamente del meristema apical (fraccionamiento meristemático).

3.1.1.1 El ápice caulinar En muchas algas marinas, en los musgos y en los equisetos. al igual que en la mayoría de los helechos, el meristema apical sólo tiene una célula inicial especialmente grande, la célula apical. Presenta la forma de un tetraedro cuya superficie basal, abovedada, se halla en la parte externa del meristema. De las tres caras restantes se originan células sucesivas siempre en el mismo sentido circular (célula apical triangular o trígona, figs. 3-2, 5-13). Los segmentos producidos se fraccionan a través de fases divisorias ulteriores al principio muy regulares. En los helechos con crecimiento mediante célula apical, los primordios foliares empiezan su desarrollo con una célula apical cuneiforme y dígona o diangular. En los pteridófitos superiores, especialmente en las licopolidiínas, y en la mayoría de las gimnospermas, a la célula apical la sustituye un grupo de células iniciales equivalentes; el número de estas células se multiplica. En este complejo inicial, las células pueden dividirse anticlinal o periclinalmente (perpendicular o paralelamente a ^ s u perficie). En algunas gimnospermas muy desarrolladas y en todas las angiospermas, los complejos iniciales se disponen en varias capas. Sólo el grupo más interno se divide anticlinal y periclinalmente produciendo así la masa principal del meristema apical: el Corpus. En las capas iniciales suprayacentes sólo se producen paredes celulares

119

anticlinales por división celular. Estas capas celulares forman la túnica (figs. 3-3 A , 3-4, 3-5). La zona de las capas de los complejos iniciales se corresponde con las capas de la túnica más una. Los conceptos túnica y corpus son solamente descriptivos y no indican nada sobre el desarrollo posterior de las células resultantes. El concepto túnica-corpus ha sustituido al concepto histogénico más antiguo, según el cual ya en el meristema apical se decidía el futuro destino de las células descendientes. Sin embargo, sobre todo las investigaciones con mulantes han demostrado que el papel que desempeñan las células especiales del meristema puede ser asumido por otras células. Los meristemas caulinares aparecen (al contrario que los radicales, con una división más clara) como complejos estructurales variables que corrigen los desperfectos con un considerable potencial de regulación, sin determinación rígida del destino posterior de la célula. L o que más destaca es el carácter histogénico de la capa externa de la túnica, la llamada L 1 que se transforma más tarde en epidermis y que puede, por tanto, recibir el nombre de protodermis o dermatógeno. La cantidad de capas que posee la túnica es variable (1 en muchas gimnospermas, en las monocotiledóneas y en las cactáceas, 2 en la mayoría de las eudicotiledóneas y > 2, p. ej., en las asteráceas). Puede variar dentro de una misma especie y también con frecuencia durante la ontogénesis, p. ej.. en la transición a la floración. Si la túnica es pluriestratificada, cada capa o estrato celular cuenta con sus propias células iniciales ( L l , L2... de fuera hacia dentro). Esto se ha demostrado en Datura mediante experimentos de poliploidización con colquicina. La poliploidía puede aparecer en cada una de las dos capas de la túnica, o en el tejido del corpus. Como el tamaño del núcleo y el de la célula están correlacionados con el grado de ploidía n, estas quimeras periclinales (fig. 3-4) se reconocen fácilmente al microscopio, ya que con n están relacionados los tamaños del núcleo y de la célula. Con el mismo método se ha podido comprobar que cada capa posee varias células iniciales: a menudo la poliploidía está limitada a sectores particulares de los tallos (quimeras sectoriales). El tamaño total de los meristemas caulinares apicales suele oscilar entre 50 y 150 pm. Se han encontrado meristemas apicales excepcionalmente grandes, a escala milimétrica, en los helechos arborescentes y en los capítulos de los girasoles.

Normalmente, el meristema caulinar apical (abreviado

S A M , del ing. shoot apical meristem) de las angiospermas aparece tal como se muestra en la figura 3-5. El centro del complejo inicial se halla envuelto por meristemas prima-

.iniciales de la túnica .iniciales del corpus

Fig. 3-4: Ápice caulinar del estramonio Datura (80x). A Planta normal,

diploide (n = 2). B-E Quimeras periclinales producidas a consecuencia del tratamiento con colquicina: B Capa externa de la túnica (protodermis) = 8n; C Segunda capa de la túnica = 8n, corpus = 4n; D Segunda capa de la túnica = 4n; E Corpus = 4n. - Según Satina, Blakeslee y Avery.

120

3 Los tejidos de los cormófitas

tado, de modo que las hojas jóvenes se curvan hacia el eje, se arquean a modo de cúpulas y forman con él la yema. Generalmente ya en los primordios foliares se establece la diferencia entre superficie superior o haz y superficie inferior o envés de las futuras hojas (su simetría dorsiventral). Esto se manifiesta, p. ej., en la expresión génica asimétrica. De la zona adaxial del primordio surgirán más tarde la epidermis, el parénquima en empalizada y los cordones xilemáticos; del abaxial. el floema, el parénquima esponjoso y la epidermis inferior (v. 4.3.1.3). La formación y la distribución de los primordios vienen determinadas por el ácido indol-3-acético, una fitohormona que también es transportada en la zona de los meristemas hacia la base de un modo marcadamente polar (7.6.1.3).

Fig. 3-5 : Punto vegetativo del tallo en los espermatófitos (sección longitudinal). 1 grupo de iniciales apical con células iniciales (células madres centrales, en las gimnospermas como «centro de reposo» a menudo muy pronunciado). Al meristema lateral 2 pertenece el dermatógeno, situado en la superficie 3; aparece aquí como protodermis, de la cual procede la epidermis del tallo y de las hojas y, como subprotodermis, de la cual surgen por divisiones anticlinales los primordios foliares (7'-7"). En la zona histogenética, que se halla hacia abajo, se distinguen el meristema medular 4, los cordones de procámbium 5 y el meristema cortical. De los cordones de procámbium surgirán más tarde los haces conductores. Los limites entre las llamadas zonas meristemáticas raras veces están bien definidos, y las investigaciones sobre el desarrollo biológico muestran que a menudo pueden sustituirse mutuamente (p. ej., por deficiencias en la división).

rios que se dividen con una actividad especial, un meristema lateral, ¿mular, y el meristema medular, situado a más profundidad. Las capas externas del meristema lateral funcionan como protodermis (dermatógeno). Hacia la base del meristema lateral se distingue un meristema cortical periférico y un cilindro leñoso de células (a menudo compuesto por listas longitudinales), que comienzan a dilatarse longitudinalmente con respecto al eje. Este procámbium se corresponde con la parte del meristema primario que continuará siendo meristemático durante más tiempo según el tipo de meristema remanente. De él partirá más tarde el anillo de haces conductores del eje apical y en él desembocarán los primordios de los haces conductores de las hojas jóvenes, que posteriormente se convertirán en rastros foliares. Los meristemas medular, cortical y central forman juntos el meristema fundamental o parenquimático. Pero antes de que esta división de los tejidos resulte evidente. ya han aparecido en la superficie del cono vegetativo los primordios foliares en forma de protuberancias laterales; señalan como puntos de las mitosis anticlinales incrementadas la ya mencionada fragmentación meristemática. Las células de los primordios foliares surgieron pronto como las células axiales en la fase de dilatación, de manera que sobrepasan a las hojas jóvenes del cono vegetativo. Además, también repercute el gradiente de la creciente dilatación celular (crecimiento postembrionario), que se extiende desde el ápice caulinar hasta la zona de diferenciación situada hacia la base: la parte externa de las escamas gémicas (la cara inferior y posterior, «abaxial») está frente a la parte (superior) dirigida hacia el eje «adaxial» y presenta un crecimiento por dilatación más adelan-

En el cono vegetativo, independientemente de la división de los meristemas, pueden distinguirse tres zonas consecutivas: la zona inicial (10-50 p m de longitud); luego la zona morfogenética o de diferenciación (20-80 p m de longitud), en donde tiene lugar la formación de los primordios foliares y se fija la disposición posterior de las hojas, y finalmente la zona histogenética, donde tiene lugar la transición a células y tejidos adultos. Corresponde a la zona de dilatación del eje. En el meristema caulinar apical también se puede recurrir a una división formal de los meristemas, la cual hace que a menudo su descripción resulte muy práctica. Así se distingue un meristema troncal (meristema cúbico, que se proyecta en todas las direcciones) del meristema laminar (plano, con divisiones en un plano, paredes celulares incluidas anticlinalmente con respecto al plano) y del meristema costal (unidimensional, origen de las hileras celulares mediante división transversal). En el meristema apical, el corpus corresponde al meristema troncal; la túnica, al meristema laminar, y el procámbium, al meristema costal.

3.1.1.2 El ápice radical El ápice radical, como se ha indicado, está envuelto por la caliptra (gr. calypira: cubierta) o pilorriza (gr: pilos: casquete; riza: raíz). Las paredes de las células exteriores, más viejas, de la caliptra se transforman en mucilago por la secreción masiva de pectina. Las células de la caliptra son también poco longevas, acaban desprendiéndose a los pocos días y son sustituidas por el meristema radical. Constituyen un ejemplo de la rápida diferenciación terminal, tal como sucede a menudo en las plantas (p. ej., formación de corcho o súber, v. 3.2.2.2. y engrasamiento secundario, v. 4.2.8.2). La caliptra facilita la penetración del delicado meristema apical entre las partículas de suelo. Pero ante todo es el órgano para percibir de la gravedad (v. 8.3.1.2). Además, unos amiloplastos especiales con grandes granos de almidón desempeñan un papel importante. Se forman sobre todo en las hileras celulares orientadas longitudinalmente de la zona central de la caliptra, que recibe el nombre de columela. En la mayoría de los pteridófitos, el punto vegetativo de la raíz - c o m o en el tallo- presenta una célula apical tetraédrica (fig. 3-6 A). Como célula apical tetrágona (o cuadrangular) produce células por división en sus cuatro caras. Las células que crecen hacia fuera forman la caliptra mediante divisiones ulteriores. En cambio, en las gimnospermas y angiospermas, el meristema apical carece también de célula meristemática apical. En su lugar existen, en las gimnospermas, dos grupos de células iniciales. El grupo interno forma mediante divisiones anticlinales y periclinales alternas la masa principal del cuerpo radical, mientras que el extemo produce tejido cortical y la calip-

3.1 M e r i s t e m a s

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tra, que, en este caso, no aparece claramente definida. Finalmente, en las angiospermas se encuentra con frecuencia en el extremo apical de la raíz un centro de formación estratificado compuesto de varios grupos iniciales independientes; de este centro proceden diversos tejidos adultos (caliptra, epidermis, corteza y cilindro central; fig. 3-6 B, v. también 4.4.2.1). Además, la coordinación de las iniciales con sus descendientes es más rigurosa en la raíz que en el tallo, de manera que aquí puede determinarse la correspondencia de los histógenos con las líneas celulares subordinadas. La desconexión artificial de iniciales concretas alterando las células localmente (ablación con láser) con frecuencia hace que las capas correspondientes de tejido de la raíz no puedan formarse en absoluto (fig. 7-26). En algún caso varía la estructura de la zona inicial. Por ejemplo, en el ápice radical de las gramíneas, la capa protomeristemática externa (protodermis), que produce el tejido superficial de la raíz (rizodermis), está unida formando un grupo inicial único con la capa meristemática subyacente, de la cual procede el tejido cortical. A l exterior está el caliptrógeno, la capa meristemática productora de la caliptra. En la mayoría de las dicotiledóneas, sin embargo, la caliptra se origina por divisiones anticlinales del mismo grupo inicial que forma también la protodermis (dermato-caliptrógeno, fig. 3-6 B). Por debajo se encuentra una segunda capa de células iniciales, que produce la corteza con su tejido aislante interno - l a endodermis-. Finalmente, una tercera capa de células iniciales, el pieroma. da lugar al cilindro central junto con el precámbium. A estos ápices radicales «cerrados», cuyas capas iniciales se mantienen durante toda la vida como auténticos histógenos para la caliptra, la corteza primaria y el cilindro central (p. ej., Arabidopsis, fig. 7-26), se oponen también, en las angiospermas, otros tipos «abiertos» (p. ej., los bulbos), en los que la delimitación inicial de los histógenos se convierte muy pronto en una proliferación desordenada del complejo de células iniciales, de manera que todos los tejidos adultos se han originado de un único grupo celular meristemático y presentan secundariamente unas condiciones semejantes a las de las gimnospermas.

3.1.2 Meristema lateral (cámbium) Las iniciales del cámbium se distinguen de las células del meristema apical por su mayor masa y por su marcada vacuolización. En las llamadas iniciales fusiformes ( p r o s e n q u i m á t i c a s ) del c á m b i u m c a u l i n a r y r a d i c a l (v. 4.2.8.2), a partir de las cuales se forman las células del tejido conductor secundario, esta vacuolización produce una forma especial de división celular: el núcleo se divide en una lámina plasmática, que el vacúolo atraviesa longitudinalmente, y el fragmoplasto crece de forma centrífuga en dicha lámina (fig. 2-32). Esto requiere un tiempo desacostumbradamente largo, pues las iniciales fusiformes pueden alcanzar unos cuantos milímetros de longitud. En el cámbium, la mayoría de las veces se trata de meristema cuyas iniciales 110 proceden directamente del meristema apical o primario, sino que son el resultado de la reembrionalización de las células adultas. Éste es el caso del cámbium suberógeno (v. 3.2.2.2) y también de las llamadas zonas interfasciculares (situadas entre los haces conductores) de! cámbium del tallo (fig. 4-44).

Estructural y funcionalmente, el cámbium se comprende sólo a partir de los datos económicos y morfológicos; más adelante se volverá a tratar de él (v. 4.2.8.2, 4.4.2.3).

Fig. 3-6: Ápice radical y caliptra. A Sección longitudinal a través del ápice radical del helecho Pteris crética. Célula apical tetrágona punteada (160x). B Corte longitudinal a través del ápice radical de Brassica napus, una planta eucotiledónea. La más externa de las tres capas iniciales (dermato-caliptrógeno, in) proporciona el dermatógeno, del cual se forma la rizodermis, y la caliptra wh, cuyas células contienen almidón de estatolitos poco desplazable (para la percepción de la gravedad, v. 8.3.1.2). La 2.'1 capa inicial suprayacente proporciona las células de la corteza radical de la endodermis. La 3. J capa inicial, finalmente, el cilindro central con pericámbium (50x; v. también fig. 7-26). - A: según E. Strasburger; B: según L. Kny. - e endodermis, in zona inicial, p pericámbium, pr protodermis o rizodermis, r corteza, st almidón de estatolitos, w h caliptra, z cilindro central.

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3 Los tejidos d e los cormóf¡tos

Cuadro 3-1: Meristemas remanentes y meristemoides Detrás de las zonas histogenéticas y. por lo tanto, lejos del cono vegetativo se conservan a menudo restos de meristema en forma de grupos, cordones y capas celulares limitadas que conservan su carácter embrionario y su capacidad para dividirse indefinidamente. Así, p. ej., en muchas monocotiledóneas, los segmentos basales de los entrenudos del talio siguen siendo durante largo tiempo zonas de crecimiento intercalar. El cámbium fascicular, que se encuentra en forma de cordones dentro de los haces conductores de las dicotiledóneas, forma más tarde el punto de partida para el engrosamiento secundario del tallo (v. 4.2.8.2). El pericámbium de las raíces (= periciclo) sirve de modo semejante como punto de partida para el desarrollo de las raíces laterales (v. 4.4.2.2). Las hojas de muchas monocotiledóneas continúan creciendo durante mucho tiempo por su base: las bases de éstas son meristemáticas, mientras que los ápices ya se han diferenciado totalmente. Un caso extremo de esta situación se da en la gimnosperma Welwitschia ( f i g . 1 1 - 2 I I A ) , del SO de África, cuyas dos hojas acintadas presentan un crecimiento basal ilimitado, en tanto que las zonas apicales se acortan continuamente al ir muriendo. En las zonas de diferenciación de los tallos y las hojas se encuentran con frecuencia pequeños grupos de células que se d i v i -

3.2 Tejidos adultos En los tejidos adultos ya no se suelen producir divisiones celulares; las células, completamente diferenciadas, ya no están capacitadas para crecer y no es raro que estén incluso muertas y contengan agua o aire. La organización abierta del cuerpo vegetal conlleva que las grandes plantas perennes contengan muchas células muertas. Así, p. ej., en el tronco de un árbol viejo, la cantidad de células vivas es mínima, ya que el leño y el ritidoma están formados predominantemente por células muertas. (En cambio, en los animales, las células envejecidas o muertas suelen ser eliminadas rápidamente.) Las células meristemáticas están unidas sin solución de continuidad, y con frecuencia tienen la forma de poliedros de 14 caras distintas. En la transición al tejido adulto, las células aumentan de tamaño gracias al impulso del crecimiento postembrionario: la pared celular experimenta una turgencia efímera y se dilata irreversiblemente (plásticamente). El resultado es que la célula tiende a redondearse. Especialmente en los ángulos y aristas de la célula se disuelven las paredes celulares adyacentes a lo largo de la lámina media y se producen unos espacios intercelulares (intercelulares o meatos) llenos de gas (figs. 3-7. 3-8). A l p r i n c i p i o , éstos se ensanchan f o r m a n d o estrechas hendiduras, entran en contacto unos con otros y acaban formando un sistema intercelular continuo. Presenta estomas o lenticelas (v. 3.2.2.2), que comunican con el exterior y sirven para el intercambio de gases. Los espacios intercelulares surgen de f o r m a esquizógena ( f i g . 3-29) (gr. schízein: partir) por separación de las paredes celulares a lo largo de la lámina media o por disolución de las células (lisígena; fig. 3-30 D. E), o finalmente por rotura de los tejidos (rexígena) a causa del crecimiento celular (p. ej.: tallos huecos de muchas plantas con cavidades medulares, fig. 4-41).

den activamente y que no contienen ninguna célula inicial. Las células de estos meristemoides acabarán transformándose todas en células adultas que. por su forma y función, se diferencian de las demás células del tejido: son idioblastos. De los meristemoides proceden, p. ej., el aparato estomático y los numerosos pelos pluricelulares (figs. 3-13, 3-14). También los primordios foliares del ápice caulinar son en último término meristemoides, hecho que se manifiesta en el crecimiento limitado de las hojas. (El caso ya mencionado de Welwitschia constituye aquí una excepción.) Con frecuencia los meristemoides derivan de células especiales que han surgido de una división desigual: de una célula madre se origina una célula más grande, muy vacuolizada e indivisible, y otra más pequeña, con abundante plasma y que, tras sucesivas divisiones, forma el meristemoide. Desde el punto de vista del desarrollo biológico es interesante la división de los meristemoides o las formaciones que de ellos surgen: se encuentran configuraciones regulares (fig. 3-13; cuadro 4-1). Éstas son el resultado de una concentración de campos de inhibición (zonas de detención), que cada meristemoide surgido antes forma en torno a sí mismo y dentro de la cual está suprimida la creación de más meristemoide. En esto se basa. p. ej., la regularidad de la disposición de las hojas (v. 4.2.2,7.4.2).

Según el volumen de los espacios intercelulares se distingue entre tejidos densos y blandos o laxos. Ejemplos conocidos de tejido denso son el tejido aislante y el de sostén, y del blando lo son la mayoría de los ciorénquimas.

3.2.1 Parénquima El tejido fundamental o parénquima (gr. pará énchyma: sustancia de las visceras) es el tejido vegetal menos especializado del cuerpo vegetal. Si en una raíz, un tallo o una hoja prescindimos de sus tejidos conductores, aislantes y de sostén, queda el parénquima como masa fundamental («tejido de relleno»). En las plantas herbáceas constituye la masa principal del cuerpo vegetal y, si el parénquima pierde turgencia por falta de agua, estas plantas se marchitan. El parénquima está compuesto en general por grandes células isodiamétricas («parenquimáticas») y de paredes delgadas. Una proporción notable de parénquima corresponde a espacios intercelulares (fig. 3-7). A l afirmar que el parénquima está poco especializado, se ha hecho referencia al mismo tiempo a su versatilidad funcional. Por lo demás, se citan a continuación funciones concretas especialmente importantes: •

Parénquima reservante: Sirve para almacenar sustancias orgánicas de reserva (polisacáridos: granos de almidón; polipéptidos: cristales de proteínas; lípidos: aceites grasos en oleosomas). Este tipo de parénquima predomina en los órganos carnosos de reserva, como, p. ej.. raíces napiformes, tubérculos, bulbos, o en el tejido nutricio de las semillas. A menudo se acumulan también sustancias de reserva en el parénquima medular y cortical. En el tronco de las plantas leñosas, actúa como tejido reservante el parénquima leñoso, que atraviesa, formando una red continua, todo el cuerpo leñoso, que, por lo demás, está muerto.

3.2 Tejidos adultos

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Fig. 3-8: Parénquima aerífero (aerénquima, imagen SEM). A Cámaras de aire en el tallo de Hippuris vulgaris; la planta arraiga bajo el agua y se eleva por encima de ésta (53x). B Aerénquima del pecíolo del nenúfar blanco Nymphaea alba (55x).

Fig. 3-7: Intercelulares. A Parénquima de la raíz aérea de la orquídea epífita l / a n d a , con estrechos Intercelulares entre las células, redondeadas (90x). B Parénquima esponjoso (v. 4.3.1.3) de la hoja de Parthenocissus tricuspidata; entre las células estrelladas grandes espacios intercelulares (160x). C Secciones frontales a través del parénquima en empalizada del haz foliar, o bien a través del parénquima esponjoso del envés de Helleborus foetidus (360:1, según H. Fittíng). D «Parénquima estrellado» del tejido medular blanco de Juncus; están señalados con flechas algunos límites celulares; los intercelulares superan ampliamente en volumen el tejido celular, muy laxo (230x). - B, C: imágenes SEM.

•

Hidrénquima (parénquima acuífero): Las plañías de zonas muy secas que permanecen activas durante largos períodos de sequía tienen su provisión de agua en los vacúolos de células parenquimáticas extremadamente gruesos (0,5 m m de diámetro). Estos órganos se inflan también ostensiblemente, aumentan su volumen y disminuyen su superficie. En casos extremos, llegan casi a adoptar formas esféricas. Este fenómeno se da en las llamadas plantas suculentas (lat. sucus: savia). Son ejemplos conocidos las hojas de la pimienta de muros

(fig. 4-70) y los tallos de las cactáceas (cuadro 4-1, fig. A ; figs. 4-34, 4-35). • En el aerénquima (= parénquima aerífero) está muy desarrollado el sistema intercelular, hasta más del 70 % del volumen hístico corresponde a espacios intercelulares de gas. En las plantas palustres y acuáticas facilita el intercambio de gases de los órganos sumergidos, ya que el sistema intercelular llega hasta los estomas de las hojas o tallos sumergidos o flotantes (fig. 3-8). • Clorénquima (= parénquima asimilador): El tejido foliar (mesofilo), provisto de abundantes cloroplastos, está especializado en la fotosíntesis. En la capa en empalizada del mesofilo, las células se extienden perpendicularmente a la superficie foliar (fig. 4-64). El p a r é n q u i m a esponjoso es a la vez c l o r é n q u i m a y aerénquima. Las células de este tejido tan laxo son irregularmente estrelladas (fig. 3-7 B). La abundancia de grandes intercelulares hace que el parénquima esponjoso ceda gran cantidad de vapor de agua. Este tejido es el órgano principal de la transpiración.

3.2.2 Tejido aislante En las plantas herbáceas y en las partes herbáceas de las leñosas suele existir una sola capa celular, que, en forma

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3 Los tejidos de los cormófitos

suberoso, a través de lenticelas. Los plastidios de muchas epidermis son leucoplastos o cloroplastos granulosos poco desarrollados. No obstante, en muchos antofilos y carpelos, el citoplasma de las células epidérmicas está completamente lleno de cromoplastos, lo cual tiene como objetivo atraer a los animales e -indirectamente- la polinización o la diseminación de frutos y semillas. Desempeñan la misma función señalizadora en otras ocasiones los colorantes vacuolares (quimocromos: antocianos y betacina, flavonoides), y con frecuencia se combinan los dos tipos de pigmentos. También en el interior del cuerpo vegetal puede haber tejidos aislantes; la endodermis. que es uniestratificada. Actúan como vainas hísticas separando y aislando fisiológicamente a los tejidos conductores dentro del parénquima.

3.2.2.1 Epidermis y cutícula

Fig. 3-9: Epidermis uniestratificada de Caltha palustris arrancada del envés foliar en forma de película (contraste interferencial, 230x). Las células están firmemente unidas entre sí, ya que sus bordes irregulares están «encajados» sin dejar espacios vacíos. Las células oclusivas (provistas de numerosos cloroplastos) de los estomas son idioblastos característicos en este tejido por otra parte homogéneo. (V. también fig. 3-13 E, F.) En B resalta visiblemente el almohadillamiento de las células debido a la turgencia.

de tejido aislante primario, cubre el lado externo de los órganos: la epidermis (gr. epídérma: sobre la piel). Cuando con el crecimiento secundario de los tallos y raíces o con las heridas se rompe, es sustituido por tejido aislante primario. En estos casos se forma un tejido aislante secundario pluriestratificado: el corcho o súber (felema; gr. phellós: corcho). Un cámbium especial, el felógeno (cámbium suberógeno) es el que lo produce. Las células que lo forman mueren después de formarse la capa de suberina, pues el corcho o súber es un tejido muerto (v. 3.2.2.2). En el tronco, las raíces y los tallos gruesos perennes, el desprendimiento de las capas suberosas y la continuada neoformación de cámbium suberígeno y capas suberosas acaba formando un grueso complejo de masa celular muerta que se denomina ritidoma (v. 4.2.8.9). Una característica citológica general de los tejidos aislantes es el ininterrumpido agrupamiento de las células, sin espacios intercelulares. La cohesión lateral de las .células epidérmicas es muy firme; con frecuencia, p. ej., la epidermis foliar o la capa suberosa pueden separarse de los tejidos subyacentes como si fuera una película (fig. 3-9). El intercambio de gases con el medio externo, vital para la planta, tiene lugar en la epidermis a través de unas aberturas regulables (estomas: gr. stóma: boca), y, en el tejido

La estructura molecular de la cutícula (lat. cutis: piel) está perfectamente encaminada a impedir el paso del agua (v. 2.2.7.6). En las plantas de lugares secos, donde la economía hídrica es crítica, la evaporación del agua a través de la cutícula puede reducirse a menos de 0,01 % de la de una superficie de agua libre y uniforme. En cambio, las cutículas son porosas o están agrietadas allí donde es necesaria la permeabilidad, como en las células glandulares. La superficie de los órganos de absorción carece por completo de cutícula. Esto es aplicable en general a la rizodermis, la capa celular más externa de las raíces jóvenes. La cutícula tiene la capacidad de crecer superficialmente de forma ilimitada. A l contrario que en los insectos, cuya cutícula tiene en común con la de las plantas la misión de impedir la evaporación, en las partes de las plantas en crecimiento no se produce ninguna muda. Más bien, la cutícula (que en las plantas no suele desempeñar el papel suplementario de coraza) crece continuamente junto con la epidermis. Las cutinasas extracelulares hacen plásticamente maleable a la matriz molecular de cutina y la capacitan para almacenar nueva cutina y cera. A menudo, el crecimiento superficial de la cutícula sobrepasa al de la epidermis y surgen pliegues cuticulares que rebasan los límites de la célula (fig. 3-10). El plegamiento cuticular hace que la permeabilidad disminuya: las gotas de agua, debido a su gran expansión superficial, entran en contacto sólo con las crestas más externas de las listas cuticulares y resbalan. Este efecto se ve incrementado a menudo por el abombamiento de las células epidérmicas (formación de papilas). Cuando llueve, el constante resbalar de las gotas de agua realiza una enérgica acción limpiadora. Además, son arrastradas esporas fúngicas, que se depositan sólo flojamente en los pliegues cuticulares. (Muchos hongos están entre los enemigos más peligrosos de las plantas y a menudo son más dañinos que los insectos.) La misma función limpiadora de la superficie puede llevarla a cabo de manera alternativa la cera cuticular. Estos revestimientos superficiales de cristales de cera son visibles a simple vista (p. ej., ciertas razas «glaucas» de col, ciruelas, uvas; un caso extremo es la palmera Copernicia, cuyos cristales de cera, en forma de varillas, alcanzan los

3.2 Tejidos adultos

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Fig. 3-10: Plegamiento epicuticular. A Epidermis de la parte superior de un pétalo de la manzanilla Anthemis tinctoria (140x). B Lo mismo en el pensamiento Viola tricolor, aquí las células epidérmicas están más abombadas que en Anthemis, «papilosa» (95x). C Envés de una hoja de Parthenocis•.sus tricuspidata, con estoma (700x). D Superficie granulosa de la cactácea Neoporteria brevicylindrica (120x). - Fotografías SEM: A de W. Barthlott y N. Ehler; B, D de W. Barthlott.

20 p m de longitud y se utilizan como cera de carnauba). A l microscopio electrónico las ceras epicuticulares resultan muy polimorfas (fig. 3-11). Existe además una buena correlación entre la forma y la composición química de la cera, lo cual se explica por la autoorganización de acuerdo con los parámetros moleculares. Los revestimientos céreos nunca se hallan en los pliegues cuticulares. Impermeabilizan las superficies - p . ej., el haz foliar ele la capuchina o del loto Nelumbo; si se elimina por frotación esta capa, se regenera gracias a la secreción continua de cera a través de la cutícula. Las moléculas de cera probablemente entran en contacto con el agua que se difunde a través de la cutícula sobre la superficie de la epidermis. La secreción de monómeros de cutina y cera es estimulada o producida, de una manera todavía desconocida, siempre que las células epidérmicas limitan con aire que no está saturado constantemente de vapor de agua. Incluso los intercelulares del mesofilo están cubiertos por una capa de cutina muy delicada (cutícula interna), sólo perceptible en experimentos de irrigación o al microscopio electrónico. Se han hallado cutículas muy gruesas con capas cuticulares suplementarias en hojas y tallos de plantas» perennes de lugares muy áridos, como, p. ej., en las cactáceas y las agaváceas. Estas capas superficiales son difícilmente atacables no sólo desde el punto de vista químico sino también mecánico, y pueden oponer resistencia a los órganos masticadores de animales pequeños. En otros casos se produce la calcificación o - m á s frecuentemente— la

silicificación de las paredes externas de la epidermis, y éslas se vuelven rígidas. Se observa una silicificación especialmente notable, p. ej., en las gramíneas y ciperáceas; debido a esta propiedad, los equisetos se utilizaban para pulimentar objetos de estaño. Las paredes de las células epidérmicas de frutos y semillas presentan una variedad particularmente rica en cuanto a estructura y materia. A menudo, en los lugares secos, estas epidermis son firmes y córneas, pero en el agua se hinchan y se vuelven blancas y viscosas. En muchas hojas, la epidermis desempeña la función de una hidrénquima, sus células son especialmente grandes y, a consecuencia de la división periclinal de las células protodérmicas, pueden formar varias capas superpuestas (hasta 15). En otros casos, estas epidermis pluriestratificadas sirven para dar solidez, como en las hojas de las plantas esclerófilas (fig. 4-71). Los estomas son característicos de las epidermis cutinizadas. Se agrupan principalmente en el envés de las hojas, pero casi nunca faltan tampoco en la epidermis de los autofilos y tallos. En cambio, nunca se encuentran estomas en las raíces. Cada estoma consta de dos células oclusivas oblongas, que sólo están firmemente unidas por sus extremos, mientras que las zonas centrales están separadas entre sí por una hendidura intercelular formada esquizogénicamente:

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3 Los tejidos d e los cormófitas

Fig. 3 - 1 1 : Ceras epicutículares. A Envés de la aguja del tejo Taxus baccata, vista general. Las células epidérmicas abombadas están cubiertas por una

densa capa de pruina, que se compone de tubitos de cera (v. F); los estomas están hundidos entre 4-6 células vecinas (230x). B Superficie foliar de la flor de San Juan Hypericum buckleyi, plaquitas de cera agregadas en parte (1360x). C Muchas monocotiledóneas (aquí Heliconia collinsiana como ejemplo) suelen presentar largos «pelos céreos»; en torno al estoma un manguito de cera (1280x). D Plaquitas de cera en Lecythis chartacea (5400x). E Varillas céreas con pruina dispuesta transversalmente en Williamodendron quadriocelathurrr, estas formas intrincadas son normales (p. ej.) en las magnoliáceas, lauráceas y aristoloquiáceas (6200x). F Tubitos de cera, aquí se forman en la madreselva Lonicera tatarica, cuando aparecen como componentes principales la p-dicetona o el 10-nonacosanol (23000x). - Imágenes SEM de W. Barthlott.

el poro u ostíolo. Este, a través de la epidermis y la cutícula, pone en comunicación el aire exterior con un espacio intercelular particularmente grande del mesofilo o del tejido cortical; este espacio recibía antes el nombre -erróneo- de «cámara respiratoria». La anchura del poro está regulada a corto plazo por las células oclusivas. L a hendidura, que está limitada por las «paredes ventrales», se abre más cuanto mayor es la turgencia de dichas células (figs. 3-12, 7-58 A ; v. 8.3.2.5). Los estomas son los que regulan el intercambio de gases, en especial la transpiración (v. 6.3.4.1,6.5.7).

Precisamente en el envés foliar, que por regla general presenta entre 100 y 500 estomas por m m \ el área de los poros constituye el 0.5-2 % de la superficie foliar incluso cuando los poros están abiertos por completo. No obstante, la transpiración estomática puede llegar a representar hasta más de 2/3 de la evaporación (evaporación de una superficie de agua libre), y, por otra parte, también puede reducirse a 0. Las células oclusivas son idioblastos típicos de la epidermis en general; se distinguen de las demás células epidér-

3.2 Tejidos adultos

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Fig. 3-12: Estomas de Commelina communis, a la izq. deshinchados en una solución de sacarosa de 200 mM, a la der. muy turgentes y con el poro muy abierto. Obsérvese el cambio de forma de las células anexas (*) (400x). - Según K. Raschke.

B

D

mm

micas por su forma y tamaño y por poseer cloroplastos amiláceos. A veces esto es aplicable también - p e r o menos marcadamente- a las células contiguas, denominadas células anejas (anexas) o subsidiarias. Los estomas y estas células forman el aparato estomático. Evolutivamente hablando, corresponden a la fase final de un ineristemoide (figs. 3-12, 3-13 B , C , E). En las gramíneas, las células oclusivas tienen forma de pesas. Sus zonas centrales, de lumen estrecho y forma estable por el engrasamiento de las paredes, se separan, al aumentar la turgencia, de manera que los extremos de dichas células, de paredes delgadas y vesicul i formes, se hinchan. En estos tipos (de «poáceas» o «gramíneas»), la amplitud máxima de la abertura es baja (trigo: 7 pm).

Fig. 3-13: Desarrollo de los estomas en Iris (A), Tradescantia (B), Sedum (C) y Zea mays (D); meristemoides y aparato estomático marcado con puntos. Ejemplo de C, epidermis foliar inferior de Sedum máximum con grupos de estomas y células anexas o subsidiarias entre células epidérmicas en parte papilosas (60x). F Epidermis foliar inferior del maíz (75x). - A-D: según E. Strasburger y A. de Bary.

Junto a estos tipos hay otros, entre los cuales sobresale el tipo coniferas por su particular complejidad: en las agujas de las coniferas, los estomas están profundamente hundidos (fig. 4-65): en sus movimientos de turgencia intervienen de forma activa las células anejas, que poseen también unas paredes de grosor irregular y parcialmente lignificadas.

Homólogos a los estomas aeríferos o pneumatóforos son los estomas acuíferos o hidátodos que se encuentran en algunas plantas y sirven para eliminar las gotas de agua (gutación, v. 6.3.4.2). Indicadoras de su presencia son. p. ej., las «gotas de rocío» de las hojas de la capuchina. Cuando el agua eliminada contiene mucho hidrocarbonato cálcico (como en las especies calicícolas de Saxífraga), se forman en los estomas unas escamitas de carbo-

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nato cálcico. Muchas glándulas nectaríferas (nectarios) segregan néctar a través de unos estomas nectaríferos semejantes. Muchas epidermis son pelosas. Con frecuencia se forman pelos a partir de células epidérmicas aisladas o a partir de células iniciales del meristemoide, con lo que se producen pelos pluricelulares. El polimorfismo de los pelos vegetales (tricomas) es extraordinario; en la fig. 3-14 aparecen algunos ejemplos. Igualmente variadas son también las funciones que desempeñan. Gracias a las células pilosas, que constituyen idioblastos de acuerdo con su definición, las epidermis pueden rebasar su función primaria de tejido aislante y desempeñar tareas relativas a la absorción o la secreción. Las protuberancias papilosas de las células epidérmicas actúan como lentes, y hacen que brillen las superficies donde se hallan, lo cual, en los antofílos, puede servir para atraer a los insectos. Los pelos radicales (fig. 4-75) sirven para absorber nutrientes. Los de los frutos y semillas pueden facilitar su difusión por el viento. Ejemplos de pelos de semillas son los del algodonero, de tan importante valor económico, con una producción que en 1999 alcanzó los 18 millones de toneladas. Estos pelos, aunque son unicelulares, llegan a medir más de 5 cm de largo y. antes de morir, forman paredes secundarias de celulosa casi pura relativamente grandes, con una estructura helicoidal característica. Una pilosidad densa y lanosa influye en la transpiración. Muchas plantas que crecen en regiones brumosas «peinan» con su cubierta pilosa el agua procedente del vapor circundante; estos pelos, al igual que los radicales, pueden clasificarse también como órganos de absorción. Los pelos muertos y llenos de aire reflejan y dispersan la luz, parecen blancos y protegen de los rayos solares. En otros casos se forman pelos uncinulados, que son ganchudos y sujetan con firmeza los tallos volubles o trepadores; son ejemplos de éstos el lúpulo y el amor de hortelano, Calium aparine. Este tipo de pelos, en frutos y semillas, sirve también para diseminarlos. A fin de proteger los delicados órganos foliares de la depredación animal están las rígidas cerdas (= setas) con paredes celulares duras y silicificadas; con frecuencia están ramificadas; evidentemente tampoco los caracoles aprecian que la verdura esté llena de palillos de dientes. U n caso especial de refinamiento lo presentan los pelos urticantes. El pelo urticante de la ortiga ( U n i c a , fig. 3-15) es una gran célula de núcleo poliploide, que, mediante un pedículo pluricelular (una emergencia, v. más adelante), se eleva sobre la epidermis de hojas y tallos; su extremo anterior, engrosado y mazudo. se rompe al entrar en contacto con un punto fino y silicificado de la pared. El pelo urticante actúa entonces como una jeringa: el jugo celular sale y puede provocar dolorosas molestias gracias a su contenido en ácido fórmico, acetilcolina e histamina. Como en todas las células grandes, tanto en los pelos radicales como.en los del algodón, e incluso en los urticantes de la ortiga, puede observarse una fuerte corriente plasmática; en los pelos urticantes de la ortiga, este fenómeno se descubrió hace 300 años (Robert Hooke, Micrographia, 1665). Asimismo, los pelos pueden intervenir en la percepción de estímulos (pelos sensitivos. p. ej., de Dionaea). Son muy frecuentes los pelos glandulares. que casi siempre llevan una célula terminal engrosada o una cabezuela pluricelular (figs. 3-14 D. 3-28 D, E; 9-18).

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Emergencias es el nombre que reciben unos apéndices pluricelulares en cuyo origen interviene también el tejido subepidérmico. Las emergencias se corresponden en gran parte -también por su variedad estructural y funcionalcon los tricomas, pero pueden ser verdaderamente mayores. Así, p. ej., los pelos glandulares son sustituidos en muchos casos por papilas glandulares macroscópicas y de función semejante (fig. 3-31). La pulpa de los frutos de Citrus está formada por emergencias «internas» jugosas que brotan en los lóculos carpelares. Todos conocemos por dolorosa experiencia los acúleos o aguijones de las rosas y las zarzamoras. También son emergencias y se han de distinguir, por lo tanto, de las espinas, que corresponden bien a órganos foliares transformados (como en el agracejo Berberís y en las cactáceas), bien a brotes cortos (p. ej., endrino, espino de fuego). Obsérvese que el lenguaje técnico y el popular no coinciden: para el botánico las rosas no tienen espinas, sino acúleos o aguijones, y los cactos tienen espinas en vez de aguijones.

Fig. 3-15: Pelo urticante de la ortiga Urtica dioica (A, 60x); B Ápice sili

ciftcado con línea de ruptura preformada (400x); C Al romperse la cabezuela se vierte el jugo celular venenoso (400x). - Según D. von Denffer.

Fig. 3-14: Tricomas. A Pelo unicelular del envés foliar de la zarzamora (400x). B Pelos higroscópicos de Dryas octopetala (350x). C Pelos estrellados de Virola surinamensis (mirísticáceas), un árbol de pluvisilva; las células epidérmicas papilosas están provistas de pruína cérea y los pelos carecen de cera epicuticular (285x). D Tentáculos glandulares de Drosera capensis (65x). E Pelos uncinulados de hojas de judía: la «paja de judías» era a menudo utili-

zada, como remedio contra piojos y chinches, para rellenar colchones (220x). F También sirven para trepar las estructuras ganchudas del tegumento seminal o testa de la lengua de perro Cynoglossum officinale, una boragínácea (60x). En este caso no se trata realmente de pelos, sino de emergencias, ya que, en la formación de esta estructura pluricelular, interviene también tejido subepidérmico: en otras plantas aparecen formaciones semejantes, pero compuestas también de pelos (en parte incluso unicelulares). G Pelos escamosos, de estructura concéntrica, del espino amarillo Hippophae rhamnoides, que forma sobre la verdadera epidermis una capa que aminora la transpiración (160x). H Coronita de pelos en las hojas flotantes del helecho acuático Salvinia natans(SOx). Como estos pelos están cubiertos de cera epicuticular, hacen que el haz foliar sea impermeable y arrastren al sumergirse con fuerza burbujas de aire, que vuelven a sacar a las hojas a la superficie. - Imágenes SEM, C-F: según W. Barthlott; G: según C. Grünfelder.

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3.2.2.2 Súber o corcho Un cámbium suberígeno (felógeno) orientado periclinalmente, es decir paralelo a la superficie del órgano o el plano de la herida, se divide hacia el interior dando lugar a una capa de células parenquimáticas, a menudo provistas de clorofila, llamada felodermis, visible, p. ej., al descortezar las ramas del saúco o el tronco del haya en forma de capa hística verde. Hacia el exterior forma una gran cantidad de tejido suberoso (felema). Todo el complejo hístico -felodermis. felógeno y felema- recibe el nombre de peridermis (fig. 3-17 C). A menudo el tejido suberoso es poco grueso (cascara de la patata, corteza blanca de los troncos jóvenes de abedul). Sin embargo, el cámbium suberígeno puede permanecer activo mucho tiempo y formar tejido suberoso de centímetros de espesor. El ejemplo más conocido es el del alcornoque, Quercus súber, importante desde el punto de vista económico. Durante aprox. 15 años se pelan los viejos troncos de este árbol mediterráneo, es decir, se les despoja de la peridermis formada en primer lugar. Unas capas más abajo de la superficie de desprendimiento se forma un nuevo felógeno especialmente activo, que permanece así a lo largo de los años y produce el corcho segundero, más apreciado, con el cual se fabrican los tapones para botellas. Una vez arrancado el corcho formado el proceso se repite cada 10 años. Otras plantas leñosas como el bonetero (Euonymus) y razas determinadas de arce menor y olmo rojo forman bandas suberosas en las ramas jóvenes (fig. 4-54 A). En el haya, el cámbium suberígeno continúa activo, de manera que se forma una gruesa capa suberosa uniforme en torno al tronco y las ramas.

La suberificación de una célula supone la adcrustación de una capa de suberina impermeable al agua sobre el sacodermo (v. 2.2.7.6). Pero cuando finaliza la formación de la pared, las células mueren, su contenido degenera y se llenan de gas: un caso de apoptosis. Por este motivo, el tejido suberoso es muy ligero, elástico (cámaras de aire acolchadas) y aisla muy bien del calor y la irradiación. Industrialmente puede utilizarse como amortiguador y

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Fig. 3-17: Lenticelas. A Rama de saúco de dos años con lenticelas (1,7x). B Piel suberosa de la patata atravesada por numerosas lenticelas. C Histología del súber y las lenticelas (120x). D Lenticelas de Akebia quinata (50x). E Células de relleno del mismo objeto con cera superficial (1640x). - C: según K. Mágdefrau; D, E: imagen SEM de C. Neinhuis y E. Warthlott. - ep epidermis, f células de relleno de las lenticelas, kr súber, kk cámbium suberígeno, kol colénquima. Fig. 3-16: Tejido suberoso: corcho segundero, obtenido del alcornoque, Quercus súber. Izq., sección transversal, hileras de células separadas por el felógeno, sin intercelulares; der., en sección tangencial todavía se reconocen los contornos de las células del parénquima cortical primitivo que han asumido la función de iniciales del felógeno (210x). - Imagen SEM de C. Grünfelder.

aislante de ruidos. El color pardo de la mayoría de los tipos de corcho proviene de la deposición de colorantes, que evitan la penetración de parásitos (insectos, hongos).

3.2 Tejidos adultos

Incluso delgadas películas suberosas hacen que, en general, disminuya la transpiración más que las epidermis cutinizadas. Como todos los tejidos aislantes, también el súber o corcho carece de intercelulares. En cuanto a la forma de originarse, ésta no resulta evidente. Efectivamente, el felógeno se forma como meristema secundario en un parénquima (p. ej., en el parénquima cortical de un tallo), el cual, por su parte, está atravesado por un sistema intercelular continuo. Pero con la reembrionalización. al nivel del futuro cámbium suberígeno se cierran los intercelulares por crecimiento local de las células. Las divisiones en el felógeno uniestratificado tienen lugar exclusivamente de tal manera que las nuevas paredes celulares están orientadas periclinalmente. La disposición tan regular de las células, visible transversalmente, se basa en las divisiones celulares sincrónicas que se dan en el felógeno; por el contrario, en un corte longitudinal tangencial se percibe todavía el contorno de las primitivas células parenquimáticas (fig. 3-16). La suberificación total del eje caulinar haría imposible la supervivencia de las células del interior del tronco o de las ramas, ya que éstas se asfixiarían. Por este motivo, el tejido suberoso está interrumpido esporádicamente por lenticelas (lat. /cutícula: recipiente diminuto; fig. 3-17; v. también fig. 4-55 A). Aquí no surgen del felógeno células densamente agrupadas, sino células suberosas redondeadas y laxamente conectadas; entre estas células puede producirse la difusión del vapor de agua, de oxígeno y del CO,. Las células de las lenticelas. que colectivamente forman una masa harinosa, tienen una densa cubierta de cristales céreos en su superficie y. por este motivo, son inhumedecibles. Incluso cuando llueve durante mucho tiempo, las lenticelas no se obstruyen con el agua, sino que permanecen abiertas para el intercambio de gases. En los tapones de corcho, las lenticelas deben estar orientadas transversalmente, pues, de lo contrario, el cierre de las botellas no está garantizado. El término tejido cutáneo se aplica al tejido aislante provisto de células vivas débilmente suberinizadas. A veces se trata de epidermis. más a menudo de una capa celular sin intercelulares situada inmediatamente por debajo de la epidermis, que recibe el nombre de hipodermis (cuando está con bandas de Caspary, exodermis). El tejido cutáneo se forma cuando cicatriza la base foliar tras la caída de la hoja, o después del desprendimiento de los frutos, etc.; a la caída programada de estos órganos le sigue la formación de un tejido separador de paredes finas y semejantes al cámbium.

3.2.2.3 Endodermis . La endodermis se distingue claramente de los tejidos interiores y exteriores adyacentes allí donde se haya formado (en las raíces, siempre; en los tallos, con cierta frecuencia). Esto guarda relación con su función especial, de la cual trataremos sirviéndonos de la endodermis de la raíz como ejemplo. Esta separa el tejido conductor situado en el centro, el cilindro central, de parénquima cortical circundante (figs. 4-77 a 4-79). En estado «primario», las paredes celulares radicales (anticlinales en cuanto a la superficie de la raíz y su endodermis, uniestratificada y paralela a ella) están químicamente alteradas en una zona acintada, que tiene unas pocas mieras de espesor y rodea a cada célula. Esta zona recibió

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Fig. 3-18: Endodermis y bandas de Caspary (BC). A, B Esquema, volumétrico (BC en negro) y transversal en estado primario, secundario y terciario (célula permeable). C, D Endodermis radical de Clivia nobilis en estado primario (350x). Sección transversal de la raíz; en la fig. debajo (dentro de la raíz) de ella, tejido conductor. C Después de tratarla con floroglucina y ácido clorhídrico, las paredes celulares leñosas o parte de ellas (BC en las paredes radiales de la endodermis) están teñidas de oscuro. D Tras colorearla con naranja de acridina, fluorescencia de luz incidente. E Tras eliminar enzimáticamente todas las paredes celulares lignificadas o sus partes de una raíz de Clivia (longitudinalmente, vista por delante) quedan las vías conductoras del xilema y las BC de la endodermis; el retículo continuo de las BC envuelve los elementos xilemáticos del cilindro central (110x). - C, D: fotografías LM de I. Dorr; E: imagen SEM de L. Schreiber y R. Guggenheim. - E endodermis, P pericido, Ph floema, R corteza, X elementos xilemáticos.

el nombre de bandas de Caspary ( B C o C B , fig. 3-18) en

honor de su descubridor. Carece de plasmodesmos y la membrana plasmática permanece estrechamente unida a dicha zona y no se desprende aquí por plasmolisis de la pared. Concretamente en las BC, la pared celular está incrustada de lignina y también de sustancias lipófilas y es impermeable. A h í radica la función fisiológica de las BC

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3 Los tejidos de los cormófitos

y la de la endodermis: en la zona de absorción de las raíces, el agua que afluye y los iones minerales disueltos en ella pueden desplazarse hasta la endodermis a través de las laxas paredes celulares del parénquima cortical, es decir, a través de todos los apoplastos fuera de la epidermis. La superficie total de todas las células del parénquima cortical representa una enorme superficie de absorción. La vía de difusión extracelular, apoplástica, solamente se ve obstaculizada por las BC de la endodermis. El agua y los iones sólo pueden alcanzar simplásticamente el cilindro central a través de los plasmodesmos (fig. 6-22). Las células endodérmicas transfieren los iones absorbidos selectivamente de manera sobre todo activa al cilindro central, donde son reconducidos de nuevo en el apoplasto - e n los vasos muertos del cilindro central-. La endodermis impide que salgan del cilindro central agua y sustancias minerales. La situación equivale a la de los epitelios y endotelios de los animales superiores. Es análoga a las BC la zonula occludens (tighl junction), donde las membranas plasmáticas de las células adyacentes, que están muy unidas, se encuentran aglutinadas por unas proteínas selladoras. Las BC y las tighl junctions son formaciones que han evolucionado dentro del reino de los organismos en partes muy diversas, aunque estructuralmente no tengan un aspecto semejante.

Detrás de la zona de absorción, en los segmentos radicales más viejos, las células endodérmicas están a menudo poco suberinizadas, al igual que las células del tejido cutáneo (estado «secundario» de la endodermis). Finalmente se puede llegar a la deposición adicional de engrasamientos parietales masivos y a menudo asimétricos: endodermis «terciaria» (figs. 4-78 B). Las endodermis secundaria y terciaria poseen células permeables sobre el xilema del tejido conductor envuelto por ellas; estas células permanecen en estado primario.

3.2.3 Tejidos de sostén Ya se ha indicado que las plantas terrestres poseen células provistas de paredes resistentes y rígidas (v. 2.2.7.4). Las pequeñas plantas herbáceas y los órganos delicados de las plantas más grandes (hojas, flores, frutos carnosos) deben su reducida resistencia en último término a la combinación de la turgencia y la turgescencia (presión parietal), hecho que se manifiesta claramente en el marchitamiento. También las tensiones de los tejidos basadas en el crecimiento algo mayor del interior del órgano en relación con el de la superficie, pueden contribuir, p. ej., a la firmeza y tirantez de las bayas. SÍn embargo estos órganos herbáceos o «carnosos» no son realmente resistentes, se pueden doblar, aplastar, triturar. De hecho, este tipo de resistencia no les basta a las plantas de lugares secos y mucho menos a las que son perennes y de gran tamaño. Sirvan de ejemplo las cargas de tracción y presión a las que se ven sometidas las raíces y los troncos de árboles en los temporales, muy superiores a las que podrían soportar el parénquima y los tejidos aislantes. En estos casos interviene un tejido de sostén especial (estereoma; gr. sterígein: apoyar). Se trata de tejido grueso, en parte muerto, cuyas paredes están engrosadas local o generalmente por depósitos de capas parietales secundarias especialmente ricas en celulosa. Gracias a la incrustación - l i g n i f i c a c i ó n sobre todo-.

Fig. 3-19: Colénquima angular del tallo del lamió blanco, Lamium álbum, transversalmente; engrosamientos de la pared claros (420x). - Fotografía LM de I. Dórr.

estas paredes pueden ser más rígidas y resistentes a la presión. Este recurso lo utilizan también para acorazar frutos y semillas (nueces, drupas). Principios análogos se dan también en el reino animal. Existen estructuras hidráulicas -capas cobertoras resistentes y tensas por la presión interna- en animales acuáticos y moluscos y también, p. ej., en los cartílagos de los mamíferos. En los animales más grandes es posible la formación del esqueleto y los tendones gracias a la concentración de fibras intercelulares (colágeno, quitina) con o sin incrustaciones de sustancias duras (carbonato cálcico, apatita, proteína teñida de quinona). Los tejidos conjuntivos y mecánicos especiales frenan las cargas de tracción y presión y pueden formarse estructuras protectoras acorazadas (exoesqueleto de quitina de los artrópodos: cráneo de los mamíferos).

El colénquima (gr. kólla: goma, cola) es el tejido de sostén de las partes vegetales en crecimiento y las herbáceas. Las células prosenquimáticas están vivas y pueden crecer e incluso dividirse. El engrasamiento de las paredes se limita a zonas concretas: en las aristas celulares en el colénquima angular (fig. 3-19) y en las paredes longitudinales (sobre todo periclinales) en el colénquima laminar. Los engrasamientos parietales constan de láminas alternas de celulosa y sustancias pectínicas. Su resistencia es sólo moderada y no hay lignificación. El esclerénquima (gr. sklerós: duro, áspero) es un tejido muerto formado por células de paredes gruesas y lumen estrecho que sólo aparece en partes vegetales adultas. Existen dos tipos: fibras prosenquimáticas de esclerénquima y células pétreas isométricas (= esclereidas). Las bandas de células pétreas (fig. 2-75 B) tienen funciones protectoras y de sostén. Sus gruesas paredes secundarias están provistas de punteaduras ramificadas y llamativamente estratificadas, y están lignificadas. Las esclereidas se hallan en el «hueso» de muchos frutos y en el tejido cortical de las plantas leñosas. Las funciones de las fibras escierenquimáticas son múl-

tiples (fig. 3-20). En los lugares sometidos a tracción, las células fibrosas no suelen estar lignificadas (fibras blandas), mientras que donde existe una carga adicional de presión, se forman fibras duras lignificadas. Las fibras escierenquimáticas se encuentran sobre todo en los tallos, a

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ción de las microfibras de celulosa; dado que la mayoría de las células esderenquimáticas muestran una textura helicoidal (y poseen por ello una mayor elasticidad), las punteaduras fisuriformes son oblicuas con respecto al eje de la fibra (fig. 3-20 D).

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Fig. 3-20: Fibras esderenquimáticas. A Sección transversal a través del haz fibroso de la hoja de Phormium fenax(360x). B, C Formación de una fibra leñosa de robinia a partir de una inicial del cámbium. (B) por crecimiento apical a ambos lados, de manera que los extremos de la célula se introducen entre las células adyacentes (150x). D Traqueidas fibrosas en el leño de pino con textura helicoidal de la pared secundaria ( 3 8 0 x ) . - A : según H. Fitting; B, C: según Eames y McDaniels.

menudo en las grandes hojas de las monocotiledóneas. La mayoría mide 1-2 m m de longitud. Sin embargo, ciertas plantas poseen fibras mucho más largas, que son útiles para la industria. Desde la antigüedad se han utilizado sobre todo las fibras liberianas de las plantas fibrosas para fabricar tejidos, hilo, cuerdas (obsérvese la relación lingüística entre lat.: líber, membrana entre la corteza, y la madera, libellus: libro encuadernado). Las plantas importantes que proporcionan fibras caulinares son el lino (Linum; longitud de la fibra: hasta 7 cm), el cáñamo (Cannabis), Boehmeria (con células fibrosas de hasta más de 50 cm de longitud) y el yute (Corchorus); el sisal (de las agaváceas) y el abacá o cáñamo de Manila (de Musa textilis) son fibras foliares.

La longitud de las fibras esderenquimáticas sobrepasa siempre la de las células contiguas del tejido. Las células fibrosas jóvenes presentan crecimiento apical y sus extremos agudos se proyectan entre las otras células (crecimiento intrusivo). Además, las zonas en contacto que se han producido entre las células fibrosas y las nuevas células adyacentes se mantienen después (crecimiento por interposición). A q u í pueden formarse plasmodesmos, secundarios y finalmente punteaduras. Debido a la textura paralela de las paredes secundarias de las células fibrosas, las punteaduras son fisuriformes. Permiten ver la direc-

No sólo las células fibrosas del esclerénquima sino también las partes leñosas de los haces conductores contribuyen a la resistencia de tallos, hojas y raíces. La resistencia de los troncos, las raíces y las ramas viejas depende totalmente de sus cuerpos leñosos. Entre las traqueidas - v e r daderos elementos conductores de la parte leñosa- y las células existen numerosas transiciones (traqueidas fibrosas, figs. 3-20 D, 4-47 E). La disposición de los tejidos de sostén tiene una importancia decisiva para la biomecánica de los órganos vegetales y de toda la planta (fig. 3-21). Este hecho es especialmente claro en los ejes caulinares erectos, autoportantes. En ellos la carga de flexión, incluso con una velocidad de viento baja, alcanza unos niveles críticos. La resistencia a la flexión de un eje vegetal es tanto mayor cuanto más hacia la periferia se hallen situados los tejidos que presentan una gran resistencia a las fuerzas flexoras (el llamado módulo de elasticidad flexional) y cuanto mej o r estén unidos entre sí los tejidos (tipo de construcción «sandwich»). Ahora bien, los procesos evolutivos tienden a las optimizaciones funcionales con la mayor economía posible. Entre ambos puntos de vista parece que resultan más a p r o p i a d o s para los órganos axiales las estructuras huecas y cilindricas. Son sobre todo los tallos de las gramíneas y afines y de los cereales, en los que la relación longitud-diámetro es hasta de 500:1, los que están entre las construcciones naturales más notables. Por otra parte, los ejes huecos y cilindricos se dan sólo en plantas herbáceas y de crecimiento relativamente bajo, ya que existe el peligro de que se quiebren (hecho que en las gramíneas y afines se descarta con sólidos nudos) y no hay posibilidad de que presenten grandes ramificaciones (los tallos de estas plantas -exceptuando la inflorescenc i a - no suelen estar ramificados). Además, sería escasa la capacidad para absorber energía, que es importante sobre todo en los árboles, para lo cual es importante la zona del eje central. Además, en los troncos de los árboles se ha descubierto que en las zonas periféricas existe una tensión tractora que es compensada por la tensión de presión del centro del tronco. De esta forma se equilibra la baja resistencia a la compresión del leño, en comparación con la resistencia a la tracción, lo cual, en los tallos huecos y cilindricos sólo sería posible de manera restringida. En los bejucos o lianas, cuyos viejos ejes no tienen por qué ser resistentes a la flexión, sino flexibles, la parte de tejido resistente a ella se halla en la periferia, a la vez que se reduce de manera significativa el engrosamiento axial. En las raíces, donde no es necesaria la resistencia a la tracción, se encuentra desde el principio el tipo de construcción cableado: todos los elementos de resistencia se hallan concentrados en el cilindro central, el cual está envuelto por parénquima (fig. 4-77). Es obvio que las soluciones dadas a los problemas planteados en la evolución de los organismos se han de aplicar a la técnica (biónica). De hecho, se pueden obtener importantes estímulos, mas queda por verificar si las construcciones biológicas en general están estructuralmente optimizadas y si las técnicas lo están materialmente.

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Fig. 3-21: Ordenación metódica de los elementos de sostén. A, B Efectos de curvatura en una viga: extensión del lado convexo, compresión del cóncavo; la «fibra neutra» n sólo se curva, pero no experimenta ningún cambio de longitud. Un aumento de la resistencia al curvamiento se consigue sobre todo con la solidificación de la parte externa cóncava y convexa. C-E Sección transversal esquemática con depósitos diferentes de tejido de sostén (en negro) en una porción superficial siempre igual (11,1 %) en sección transversal total: C posición central, p. ej„ el cilindro central de la raíz; D posición media, p. ej., anillo de esderénquima con haz conductor en el tallo de las eudicotiledóneas; E posición periférica, p. ej. tallo de gramínea; como el tejido de sostén es aproximadamente 100 veces más rígido que el parenquimático, las resistencias a la curvatura con e mismo gasto material están en una relación 1:2,5:8. F chimenea de fábrica construida con materiales íntimamente unidos (construcción «sandwich») y gran ahorro de éstos; la armadura se limita a 16 varillas de acero. G En comparación, sección transversal a través del tallo de Trichosporum caespitosum. H, I Aliso (Alnus glutinosa), el eje de un año (H, 0 4 mm) con una gran porción medular y cortical (punteada) se curva fácilmente; un eje de 8 años ( 1 , 0 37 mm) es más resistente a la curvatura gracias a la porción leñosa, que ha aumentado mucho. K, L En los bejucos (aquí, como ejemplo, Aristolochia macrophylla) se observa una tendencia a desarrollarse de manera contraria: los ejes jóvenes (K, «brote buscador» de un año, autoportante, 5 mm 0 ) resisten a la curvatura gracias al colénquima periférico y al anillo cerrado de esderénquima subyacente (en negro), mientras que los ejes más viejos (L, de 14 años, 0 30 mm) deben su flexibilidad a la fragmentación del tejido de sostén periférico y a la formación de un cuerpo leñoso blando, con amplios radios medulares y tráqueas de gran calibre (v. fig. 4-49 C). - F, G: según W. Rasdorski; H-L: según T. Speck.

Fig. 3-22: Elementos cribosos. Desde el punto de vista evolutivo, son particularmente primitivas las células prosenquimáticas sin estructura parietal especial (p. ej., Rhynia A). En las licopodiáceas se llega a la formación de campos cribosos primitivos (B), y, en la filogénesis posterior, a la formación de células cribosas con campos cribosos (p. ej., solanáceas, C), hasta acabar con los poros cribosos provistos de placas cribosas (p. ej., cucurbitáceas, D). E Cucurbita pepo, tubos cribosos, transversalmente, con placas cribosas y célula aneja g (600x). F-L, Desarrollo de un segmento de los tubos cribosos + célula aneja en el haba, Vicia faba (F, división desigual; l-L, descomposición del núcleo del tubo criboso y formación del tonoplasto). - A-D según W. Zimmermann; E según H. Fitting; F-L según A. Resch.

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3.2.4 Tejidos conductores A nivel celular, microscópico, para el transporte de las sustancias disueltas en el organismo basta con la difusión basada en el movimiento térmico de las partículas disueltas. No obstante, la eficacia de la difusión disminuye con el cuadrado de la distancia de difusión (v. 6.3.I.1 y 6.3.1.2). Ya en el interior de células especialmente grandes, como los pelos radicales, las células intemodales de las caráceas (figs. 5-9, 11-106 A ) , etc., la difusión sola resulta insuficiente y es completada por una convección suplementaria en forma de corriente plasmática. En los grandes animales y plantas pluricelulares han acabado formándose unos sistemas conductores especiales en los que se mantienen unas corrientes convectivas masivas. Así como en los animales la corriente tiene lugar en los espacios intercelulares (cavidades corporales, venas), en las plantas superiores se han formado unas células especiales por las que circulan los líquidos. Estas células extrema y terminalmente diferenciadas (es decir, no pueden experimentar ningún desarrollo posterior) se unen formando haces conductores. En las hojas, los haces conductores son visibles a simple vista: son las «venas o nervios foliares». En las raíces, el tejido conductor está incluido en el cilindro central.

En todos los órganos conductores hay dos tipos de tejidos diferentes: en la p a r t e cribosa ( f l o e m a , l e p t o m a ; gr. phlóios: corteza; leptós: fino, delicado), unas células vivas, aunque desprovistas de núcleo y con finas paredes no lignificadas, se encargan de conducir a largas distancias compuestos orgánicos; en la parte leñosa (xilema, hadroma; gr. xylon: madera; hadrós: duro, fuerte), circula el agua con iones nutrientes inorgánicos desde las zonas radicales de absorción y a través de células tubulares muertas, vacías y provistas de paredes lignificadas, hasta las hojas, donde el agua se desprende de nuevo por gutación o por transpiración (corriente de transpiración, v. 6.3.5). Tanto en el floema como en el xilema, las células son prosenquimáticas y están orientadas longitudinalmente en el haz conductor. Además estas hileras longitudinales de células forman vías conductoras.

segmentos de los tubos crjbosos

Las células cribosas y los segmentos de los tubos cribosos contienen protoplastos vivos con poca cantidad de mitocondrios y plastidios que almacenan almidón y proteínas

anexas.

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plastidios con almidón

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placa cribosa compuesta (etapa inicial de diferenciación) / placas cribosas./ laterales campos cribosos

cuerpo ID proteimeo depósito de calosa

3.2.4.1 Floema Las figs. 3-22 y 3-23 muestran diversos tipos de formación de elementos conductores floemáticos. Por su origen evolutivo y por su capacidad de transporte, las células cribosas no son eficaces al máximo. Tienen un lumen estrecho y se unen a las paredes terminales anguloso-oblicuas de las células cribosas sucesivas de la fila. Estas paredes (en caso de contacto longitudinal con otras células cribosas, también las paredes laterales) están atravesadas por plasmodesmos engrosados, que aquí se denominan poros cribosos. Estos están agrupados formando campos cribosos, a cuyo aspecto deben el nombre. En muchas angiospermas, este primitivo sistema conductor se ha desarrollado hasta formar un sistema continuo de tubos cribosos constituidos por células alargadas de gran diámetro y paredes transversales u oblicuas atravesadas a modo de cribas: son los segmentos de los tubos cribosos. En las formas más desarrolladas de floema, como en los bejucos y las trepadoras, las paredes terminales transversales cons 1 tan de una placa cribosa única con poros especialmente grandes.

135

cordones plasmáticos de conexión

&

placa cribosa sencilla puentes plasmáticos

f

Fig. 3-23: Segmentos de los tubos cribosos con células anexas y parénquima floemático en Passiflora coerulea; izq.: placa cribosa compuesta por 5 campos cribosos (750x). - Según R. Kollmann.

(fig. 11-167). El núcleo celular y el tonoplasto, dictiosomas y ribosomas desaparecen tempranamente, el citoplasma y el jugo celular se mezclan (una de las pocas excepciones de la regla de compartimentación: cuadro 2-3). El RE se transforma en el llamado retículo de elementos porosos, compuesto de túbulos ramificados y cisternas lisas y apiladas. Un componente característico de los elementos porosos poco maduros son los filamentos o túbulos de

136

3 Los tejidos de los cormófitos

\

proteína P (proteína floemática). Los elementos cribosos, al ser células anucleadas y delicadas duran poco, la mayoría de las veces se colapsan al finalizar el período vegetativo y, en las plantas vivaces, son sustituidos por otros nuevos. En las monocotiledóneas perennes, como las palmeras, pueden vivir también muchos años. A l igual que los plasmodesmos, los poros cribosos pueden obstruirse por acumulación de calosa. En las dicotiledóneas o en algunas monocotiledóneas con tubos cribosos abiertos o con otros tipos de heridas, los poros cribosos aparecen obturados por tapones de filamentos proteínicos o fragmentos de plastidios rotos. En las angiospermas, cada segmento de los tubos cribosos está flanqueado por una (raras veces o más) células anexas 0 anejas, las cuales son pequeñas, anucleadas y poseen abundantes mitocondrios (fig. 3-23). Estas células glandu1 ilormes, que están en conexión con los segmentos de los tubos cribosos a través de numerosos plasmodesmos, suplemental! el metabolismo de los elementos conductores anucleados. De esta manera se sintetiza la proteína P (tanto PP1, formadora de filamentos, 80-120kDA, como su pequeña acompañante, la proteína PP2) y se almacena rápidamente en los segmentos de los tubos cribosos, donde a continuación se forman los cuerpos PP. muy organizados, que más tarde se dividen en filamentos. La segunda función fundamental de las células anejas es la carga y descarga de los tubos cribosos. También esto se traduce en características especiales: o se forman en las células vecinas plasmodesmos especialmente numerosos (tipo simplasmático = simplástico, sobre todo en las plantas tropicales y subtropicales), o la superficie de las células se ve engrosada por el laberinto parietal (fig. 3-27; tipo apoplasmático = apoplástico, en las plantas de zonas templadas o frías). En las angiospermas, el complejo segmento de los tubos cribosos/células anexas procede de una célula madre por división desigual. Las células cribosas de las gimnospermas y los helechos carecen de células anexas. Sin embargo, en estas plantas existen células parenquimáticas ricas en proteínas que están conectadas a las células cribosas del mismo modo que lo están las células anexas a los segmentos de los tubos cribosos, aunque, a diferencia de éstas. no proceden de una misma célula progenitora. Estas células reciben el nombre de células albuminíferas, células de Strasburger.

3.2.4.2 Xilema La corriente de transpiración (v. 6.3.5) se desplaza a iravés de las células tubulares, cuyos protoplastos mueren al alcanzar su capacidad funcional y desaparecen por autólisis: un impresionante ejemplo de muerte celular programada (apoptosis) en las plantas. Solamente quedan las paredes celulares lignificadas y atravesadas por punteaduras. Hay dos tipos de elementos «traqueales» que se encargan de la condición del agua: traqueidas y tráqueas (vasos leñosos). Las traqueidas son células de lumen estrecho, alargadas, con paredes terminales angulosas y oblicuas, cubiertas de abundantes punteaduras, a través de las cuales están unidas con las traqueidas contiguas en dirección longitudinal (fig. 2-75 C-F). La resistencia a la corriente en las filas de células traqueidales es relativamente elevada. Es considerablemente menor en los segmentos traqueales, más cortos y de lumen amplio, en los que las

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" 4 * 1 3 Fig. 3-24: Tráqueas (vasos leñosos). A-D Desarrollo de una tráquea plurisegmentada a partir de una hilera de células por aumento de tamaño de éstas (poliploidización, vacuolización), formación de engrosamientos parietales lignificados, descomposición de las paredes transversales y muerte de los protoplastos (150x). E Según el tipo de engrosamiento parietal se distingue entre vasos reticulados (izq.) y vasos helicoidales (der.); sección longitudinal a través del leño de Cucurbita (360x); F Poro de lumen amplio entre dos segmentos traqueales; vaso helicoidal en el leño del saúco negro Sambucus nigra (500x). G Corte de la pared oblicua en forma de peldaños en vasos reticulados del leño de abedul (1300x). - A-D: según E.W. Sinnott; E: fotografía SEM de W. Barthlott; C: fotografía SEM de S. Gombert.

paredes terminales están muy perforadas o han desaparecido secundariamente por completo (fig. 3-24). El diámetro mayor de los vasos leñosos (de 60 a más de 700 pm) -visibles ya a simple vista en forma de «poros de la madera»- está relacionado con el hecho de que los segmentos jóvenes de los vasos leñosos crecen en anchura por poliploidización de sus núcleos (8-16 n) antes de que las paredes celulares pierdan su capacidad para crecer al engrosarse éstas secundariamente.

3.2 Tejidos adultos

La lignificación de las paredes de las traqueidas y de los segmentos traqueales impide el aplastamiento de estas células tubulares, en las que domina la hipopresión debido a la intensa transpiración. Cuando se corta un tallo, el aire es aspirado hacia los vasos leñosos. Además, las tráqueas helicoidales se asemejan estructuralmente a las tráqueas respiratorias de los insectos (Marcello Malpighi, 1628-1694, cofundador de la anatomía vegetal; gr. tróchelos: cuello). Se encuentran vías conductoras especialmente simples en los musgos cuyos tallitos contienen cordones centrales de células alargadas y vacías con paredes engrosadas (hidroides). En los pteridófitos y las gimnospermas predominan las traqueidas, el diámetro de los túbulos es aquí mayor y la resistencia a la circulación de las paredes terminales disminuye gracias a su disposición oblicua y a las punteaduras. La diferenciación de la función conductora y la de sostén se produjo relativamente tarde en la filogenia. Todavía en las gimnospermas, el tronco, que sirve de soporte, está formado principalmente por traqueidas. Las tráqueas han evolucionado independientemente; aparecen ya aisladas en los heledlos y en las gimnospermas, y en toda su plenitud después, en las angiospermas. La función conductora les corresponde a ellas, mientras que la de sostén es asumida por un tejido mecánico especial, concretamente unas fibras (libriformes) leñosas. También las angiospermas, y por tanto los planifolios, presentan todavía traqueidas junto a las tráqueas y, en el desarrollo ontogenético de los haces conductores, se repite la evolución filogenética a grandes rasgos. Los vasos leñosos más desarrollados en cuanto a la eficacia impulsora del agua corresponden a los bejucos: sus tráqueas presentan el mayor diámetro y han desaparecido todas las paredes transversales en espacios de hasta 10 m de longitud, mientras que, en otros casos, en distancias de unos pocos cm hasta 1 m, han permanecido las paredes transversales (posiblemente para evitar el riesgo de una embolia gaseosa). La capacidad especial que presenta el tejido conductor de los bejucos se explica teleonómicamente por el hecho de que éstos, como plantas trepadoras que son. no tienen

137

troncos que las sostengan (esta función la desempeñan otras plantas, rocas, muros), y a través de sus delgados tallos, deben proveer de agua a todo un follaje que tiene la dimensión de la copa de un árbol.

3.2.4.3 Haces conductores En las raíces, en los tallos y en las hojas, el tejido conductor aparece concentrado en forma de haces leñosos (fascículos, lat.fasciculi: hacecillos). El tejido conductor propiamente dicho está flanqueado a menudo por haces de fibras esderenquimáticas y rodeado de endodermis. En los tallos y las hojas, los haces conductores forman a su vez una red, mientras que cada raíz del cilindro central posee un solo haz conductor radial, el cual es en realidad un haz colector. A partir de la disposición del floema y del xilema en el tallo se pueden distinguir entre haces concéntricos y colaterales (fig. 3-25). Los haces concéntricos con xilema interno están extendidos en los helechos; los que tienen xilema externo, en los rizomas y tallos de las monocotiledóneas. El tipo de haz colateral (fig. 3-26) es mucho más frecuente (equisetos, gimnospermas y angiospermas). En el tallo, la porción leñosa está siempre dirigida hacia dentro: en las hojas lo está hacia arriba, al estar éstas dispuestas horizontalmente. El haz bicolateral, con dos porciones cribosas, es una forma especial; tales haces se hallan, p. ej., en las solanáceas y las cucurbitáceas. Cuando la porción leñosa y la cribosa están directamente en contacto, se habla entonces de haz conductor cerrado (fig. 3-26 A ) . Está formado completamente por tejido adulto. Este tipo de haz es característico de las monocotiledóneas y tiene importantes consecuencias para el crecimiento de estas plantas (cuadro 4-3). En cambio, la mayoría de los haces de las gimnospermas y dicotiledóneas son abiertos, es decir, entre el floema y el xilema se intercala una capa de meristema: el cámbium fascicular. Transversalmente resalta la disposición regular de las células, de pared particularmente delgada (fig. 3-26 B, C). Este cámbium desempeña un papel decisivo en el crecimiento secundario del tallo. La formación de los haces colaterales suele tener lugar en la parte cribosa, a partir del exterior; en la parte leñosa, a partir del borde interno del haz y progresa hacia el centro. Por este motivo, los elementos leñosos más viejos de la parte leñosa - l o s primarios xilemáticos, comparativamente poco diferenciados, o el protoxilema formado a parlir de ellos- se hallan en el borde interno de la parte leñosa, y los primarios de la porción cribosa o protofloema. en el borde externo de la parte cribosa; los tejidos conductores que se desarrollan después, totalmente diferenciados y funcionales, del metaxilema o del metafloema están colocados contra el centro del haz o el cámbium fascicular.

Fig. 3-25: Tipos de haces conductores: distribución del xilema (en negro), del floema (en gris) y del cámbium (en blanco) en secciones transversales. A Haz conductor concéntrico con xilema interno (haz «hadrocéntrico» o «perifloemático»), B Lo mismo con xilema externo (haz «leptócéntrico» o «perixilemático»), C Haz conductor radial con xilema interno y - e n el caso representado- 4 polos xilemáticos (haz «tetrarco»); se produce en el cilindro central de las raíces; mitades izquierda «cerrada» (monocotiledóneas), derecha «abierta» (magnólidas, eudicotiledóneas). D-F Haces conductores colaterales: D cerrado (monocotiledóneas); E abierto (mayoría de las eudicotiledóneas); F bicolateral abierto (p. ej., en la calabaza).

3.2.5 Células y tejidos glandulares Las células glandulares producen unas sustancias determinadas (secreciones, secretas; lat. secernere: apartar, eliminar), que son expulsadas hacia el exterior. En otros casos son expulsados como excreciones (excretas) los desechos del metabolismo, residuos, sustancias perjudiciales (v. 6.18). En general, se consideran secreciones los

138

3 Los tejidos de los cormófitas

esderénquima

cámbium

esderénquima

esderénquima floema cámbium

Fig. 3-26: Haces conductores colaterales. A Sección transversal a través de un haz colateral cerrado del maíz, Zea rnays-, vaso anular (*) del protoxile-

ma que ha desgarrado el parénquima xilemático contiguo al producirse el crecimiento por dilatación (v. fig. 4-42). B Sección transversal a través de un haz colateral abierto del botón de oro, Rannunculus repens. C Representación tridimensional de un haz colateral abierto (todo aprox. 200x). - A, B: según D. von Denffer; C: según K. Mágdefrau.

3.2 Tejidos adultos

Fig. 3-27: Protuberancias parietales y laberinto apical en células de nectarios. Muchas células glandulares presentan engrosamientos superficiales en la zona donde tiene lugar típicamente la expulsión de sustancias. A Laberinto parietal de una glándula nectarífera en el cáliz de Gasteria; de la pared celular apical W, en donde tiene lugar la expulsión de secreciones, llegan numerosas protuberancias parietales w casi hasta los vacúolos V. En el laberinto parietal, mitocondrios M, que proporcionan la energía para los procesos del transporte activo. Del mismo modo aumentan también las células de transferencia (v. 6.18) la dilatación superficial a través del laberinto parietal. B Región apical de un nectario de Asdepias curassavica con numerosas invaginaciones de la membrana celular; se evidencian por contraste específico de los hidratos de carbono secretados (escala 1 pm). - Fotografías EM: E. Schnepf y P. Christ.

productos eliminados que son útiles para su productor, mientras que las excreciones serían perjudiciales si no pudieran ser alejadas. Las secreciones se forman en el citoplasma de las células glandulares; la mayor parte de las veces están desarrollados masivamente el RE y/o el aparato de Golgi. Los núcleos de las células glandulares son relativamente grandes. En cambio, el vacuoma está poco desarrollado, menos cuando sirve como lugar de almacenamiento para secreciones/excreciones. Los productos de las células glandulares se acumulan con frecuencia en espacios extraplasmáticos y como tales se consideran ante todo los vacúolos (secreción/excreción intracelular: «células excretoras», p. ej., tubos laticíferos, e idioblastos de oxalato, v. más adelante). Con más frecuencia se deposita por lo demás la secreción/excreción en los apoplastos, lo cual a menudo resulta evidente por los llamativos engrosamientos superficiales (fig. 3-27). Así pues, es posible que los productos se almacenen en el interior de la planta -cavidades de secreción, conductos resiníferos- o que sean liberados en el medio externo -sustancias olorosas, néctar. Las células glandulares en las plantas aparecen con frecuencia aisladas, más raramente se encuentran englobadas unas cuantas o muchas formando un tejido glandular definido (figs. 3-28, 3-30). En ellas no existen grandes glán-

139

Fig. 3-28: Tejidos y pelos glandulares. A Tubos laticíferos sin segmentar en el parénquima cortical de una lechetrezna (Euphorbia) (50x). B, C Tubos laticíferos continuos de Scorzonera purpurea en una sección longitudinal y transversal de la raíz (25x). D Pelos glandulares del pecíolo de la primavera Primula obconica; la secreción acumulada entre la cutícula y la pared celular puede provocar eczemas irritantes (80x). E Pelo glandular de la pedaliácea Uncarina con cabezuela cuatripartita (250x). - D: según D. von Denffer; E: imagen SEM de W. Barthlott.

dulas corporales comparables a las de los animales. Por el contrario, la diversidad funcional de las glándulas vegeta r les refleja la enorme envergadura del metabolismo secundario en las plantas. Todo esto es, en último término, consecuencia de la organización abierta del cuerpo vegetal. La variedad de las secreciones o excreciones se corresponde con la diversidad de funciones que pueden desempeñar. Los ejemplos más importantes en cuanto a funciones que ejercen las glándulas son: •

•

Protección de la planta: Muchas secreciones son venenosas (alcaloides, glucósidos esteroides), tienen un sabor amargo o actúan como alérgenos. Los teq>enoides y los taninos fenólicos inhiben el crecimiento de los hongos, repelen a los animales herbívoros o resultan dañinos para el metabolismo o el desarrollo (v. 6.16,9.4.1). El látex, las gomas y las resinas, que brotan al producirse heridas, pueden cerrarlas y desinfectarlas rápidamente. Atracción de los animales: Los aceites esenciales, como las sustancias olorosas —a menudo formados en el tejido glandular de unos osmóforos especiales- sirven frecuentemente para la polinización y la diseminación de las semillas. Las glándulas nectaríferas (nectarios) premian a los insectos que son útiles para la planta. Los nectarios se hallan principalmente en las flores, aunque hay también nectarios extraflorales; su secreción azucarada nutre, p. ej.. a los insectos, que (como las hormigas

140

3 Los tejidos de los cormófitos

•

Fig. 3-29: Conductos resiníferos. A, B Origen esquizógeno de un conducto resinífero con epitelio glandular provisto de grandes núcleos en el leño de pino (250x). C Conducto resinífero en la aguja de un pino; el epitelio glandular está separado del mesofilo por una vaina hística (todo 250x). - A, B: según W.H. Brown.

Una situación límite de la función glandular se alcanza cuando se produce una transferencia masiva de sustancias propias del cuerpo. Células de esta clase se encuentran frecuentemente en el tejido aislante: células permeables de la endodermis (figs. 3-18 B. 4-78 B), células de transferencia en las vainas fasciculares, el «epítema» que se halla bajo los hidátodos y contiene poca clorofila; en el floema del tejido conductor de las angiospermas, las células anejas tienen una función equivalente. A menudo estas células no fabrican ellas mismas las sustancias que ellas separan unidireccionalmente y se diferencian, por este motivo, de las células glandulares (v. también, sin embargo, las glándulas de la sal ya citadas); no obstante, desde el punto de vista citológico, poseen las características de las células glandulares (grandes núcleos, plasma denso, en determinadas circunstancias engrasamientos superficiales a través de protuberancias parietales).

A l g u n o s ejemplos seleccionados proporcionan a continuación una imagen de la variedad estructural y funcional de las glándulas vegetales.

3.2.5.1 Tubos laticíferos Algunas plantas secretan látex al sufrir heridas: ejemplos conocidos son las lechetreznas, el diente de león, la higuera, la celidonia, la amapola. El látex equivale al jugo celular o al plasma acuoso de sistemas tubulares ampliamente ramificados del cuerpo vegetal. Estos sistemas constan de células excretoras características. Sus insólitas dimensiones se basan en parte en la plurinuclearidad (polienergidia) de células gigantes, que, en forma de tubos laticíferos continuos, atraviesan el parénquima (fig. 3-28 A ) . Estos tubos plasmodiales -pueden medir unos cuantos metros de longitud y están entre las células de mayor tamaño- se encuentran en muchas euforbiáceas, en las adelfas y en la higuera Ficus elástico. En cambio, los tubos laticíferos articulados o segmentados son sincicios, se originan por fusión celular al desaparecer las paredes transversales primitivas. Se encuentran tubos laticíferos de este tipo en las papaveráceas (celidonia. Clielidonium, con látex ama-

D Fig. 3-30: Cavidades oleíferas. A, C Cavidades oleíferas equizógenas de Hypericum perforatum, vista frontal (A, 2x) y sección transversal (C, 50x) de una hoja. B, D, E Cavidad oleífera en la capa externa de la piel de una narajna (Bf 2x) y origen lisígeno en Citrus lemon (D, E, 25x). - B: según G. Haberlandt; D, E: según A. Tschirch.

o los tenues) son enemigos biológicos de los insectos dañinos. En algunas plantas insectívoras (v. cuadro 4-4: 9.1.2), las presas quedan adheridas y sujetas por secreciones brillantes de mucilago viscoso; finalmente los productos de las glándulas digestivas los descomponen químicamente y los hacen accesibles a la absorción osmótica (fig. 3-31). Tejidos glandulares o células excretoras especializadas realizan la excreción: el ejemplo más conocido son las células del oxalato, que retiran el calcio sobrante del metabolismo y lo acumulan en sus vacúolos en forma de cristales de oxalato cálcico (fig. 2-61). Las plantas de lugares ricos en sal, p. ej., marismas (al igual que las aves marinas), disponen de glándulas de la sal para expulsar activamente al exterior la sal sobrante.

Fig. 3-31: Secreción de mucilago captor en las cabezuelas de las emergencias glandulares de Drosera cuneifolia, una planta insectívora (v. cuadro 4-4). Hoja con simetría bilateral dorsiventral vista desde arriba (A) y lateralmente (B) (2,5x).

3.2 Tejidos adultos

rillo; adormidera, Papaver somniferum, que proporciona el opio, una mezcla de alcaloides que contiene morfina), también en las compuestas ligulifloras (Taraxacum, Scorzonera\ fig. 3-28 B, C; la lechuga. Lactuca, deriva de esto su nombre: lat. lac: leche) y muchas euforbiáceas (p. ej., la hevea o cauchotero de Pará, Hevea

brasiliensis).

3.2.5.2 Conductos resiníferos y cavidades de secreción Mientras que el látex se acumula en los tubos laticíferos, la mezcla de terpenoides (aceites esenciales) se almacena en forma de resina o bálsamo en unos espacios intercelulares esquizógenos (fig. 3-29). Estos conductos o canales resiníferos están revestidos de epitelio glandular. Como en los tubos laticíferos, se trata de sistemas tubulares ramificados muy extendidos que se derraman cuando se producen heridas. En contacto con el aire, la resina se solidifica convirtiéndose en un tapón desinfectante. Los conductos resiníferos están extendidos sobre todo en las coniferas; las resinas de algunas especies se utilizan en la industria (trementina, bálsamo del Canadá). El ámbar es resina fósil. En las angiospermas raramente se forma resina. La mayoría de las plantas superiores producen los aceites esenciales. Sin embargo, a menudo la producción es tan limitada o las secreciones volátiles son emitidas tan rápidamente hacia el exterior, que no se forman depósitos especiales. De este modo, muchos antofilos contienen en el citoplasma de sus células epidérmicas o mesofílicas goti-

f

141

tas de aceites esenciales, que se evaporan hacia el exterior a unas determinadas temperaturas (el perfume de las rosas, las violetas, los jazmines). Sin embargo, en algunas especies, el aceite esencial, muy f l u i d o , se almacena en unas cavidades oleíferas esquizógenas o lisígenas (fig. 3-30). Ejemplos conocidos de este tipo son la flor de San Juan ( H y p e r i c u m ) y los eucaliptos Eucalyptus (cavidades de secreción esquizógenas), así como las cavidades oleíferas lisígenas de la piel de los frutos de Citrus.

3.2.5.3 Pelos acabezuelados y emergencias glandulares En los extremos libres de las emergencias y los pelos vegetales hay a menudo células glandulares o grupos de éstas (figs. 3-28 D, E; 3-14 D). Como las células glandulares (o el tejido glandular) son, en general, esféricas y más gruesas que el pedículo de los pelos o emergencias, dan la impresión de ser cabezuelas sobre cabillos delgados, lo cual les valió el nombre de pelos acabezuelados o globulíferos. Las glándulas superficiales «sentadas» o sésiles carecen de cabillo o pedículo. La secreción - c o n frecuencia aceite esencial- se acumula entre la pared celular y la cutícula y puede evaporarse a través de la cutícula levantada debido a su naturaleza lipófila. En otros casos, la cutícula se desgarra y permite también la salida de secreciones hidrófitas (el mucilago captor provisto de polisacáridos de Drosera, fig. 3-31; secreciones con proteinasas de las glándulas digestivas de los insectívoros).

H X L I 5 K I 5 S e a n Digít

~The C ) o c t o r

Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página i n t e n c i o n a l m e n t e e n blanco e n el original

Morfología y anatomía de los cormófitos 4.1

Morfología y anatomía

144

4.1.1 4.1.2

Homología y analogía Cormoytalo

145 148

4.2

El eje caulinar . .

151

4.2.1 4.2.2 4.2.3 4.2.4 4.2.5 4.2.5.1 4.2.5.2 4.2.5.3 4.2.5.4

División longitudinal Filotaxis Rizomas Las f o r m a s v i t a l e s Ramificación del eje caulinar Ramificación d i c ó t o m a y axilar Sistemas de ramificación axilar Inflorescencias Formas de crecimiento en las plantas leñosas: árboles y arbustos M e t a t o p i a , caulifloria, yemas adventicias; propágulos Funciones y adaptaciones especiales . . A n a t o m í a d e l e j e c a u l i n a r e n e s t a d o primario Desarrollo El estado primario Engrasamiento primario y robustecimiento . . Ejes c a u l i n a r e s e n e s t a d o s e c u n d a r i o . . . . Importancia f u n c i o n a l del engrasamiento secundario C á m b i u m , leño y líber

154 156 160 160 162 162 162 164

4.2.5.5 4.2.6 4.2.7 4.2.7.1 4.2.7.2 4.2.7.3 4.2.8 4.2.8.1 4.2.8.2

166 168 169 172 172 174 175 175 175 177

En los capítulos anteriores se han e s t u d i a d o las células c o m o unidades vitales e l e m e n t a l e s y sillares de los tejidos. Sin duda, también en los pluricelulares, cada célula conserva una unidad vital f u n d a m e n t a l , pero a q u í n o representa al organismo. Su f o r m a m a c r o s c ó p i c a es tan independiente de la estructura celular c o m o lo es la arquitectura de los ladrillos y de otros e l e m e n t o s estructurales de un edificio. Se p u e d e (y, de hecho, se p u d o durante m u c h o tiempo) estudiar correctamente la m o r f o l o g í a sin saber nada acerca de las células. También es posible la f o r m a c i ó n de c o n f i g u r a c i o n e s c o m p l e j a s sin división celular (cuadro 4 - 1 , figs. 4-1, 11-73D, 11-91; v. 2.2.3.6). Sin duda, la escasez de verdaderos o r g a n i s m o s m a c r o c e lulares y la e n o r m e variedad de los pluricelulares mues-

4.2.8.3

Engrasamiento secundario en las monocotiledóneas El cuerpo leñoso El leño de las gimnospermas El leño de las angiospermas Albura y d u r a m e n Líber Ritidoma

179 179 180 181 184 184 185

Ó r g a n o s foliares: f o r m a s y metamorfosis

188

4.3.1 4.3.1.1 4.3.1.2 4.3.1.3 4.3.2 4.3.3 4.3.3.1 4.3.3.2 4.3.3.3

La h o j a División y simetría Desarrollo y formas especiales Anatomía Sucesión foliar C a m b i o s e n las f o r m a s d e las hojas Metamorfosis Hojas xeromorfas Las hojas de los epífitos

188 188 191 192 194 196 196 196 198

4.4

La raíz

200

4.4.1 4.4.2 4.4.2.1 4.4.2.2 4.4.2.3

S i s t e m a radical A n a t o m í a d e la raíz La estructura primaria Raíces laterales La estructura secundaria

201 202 202 206 207

4.2.8.4 4.2.8.5 4.2.8.6 4.2.8.7 4.2.8.8 4.2.8.9

4.3

tra que el principio d e pluricelularidad ofreció una base m á s propicia para la evolución de los grandes organismos que el a u m e n t o de t a m a ñ o y la c o m p l e j i d a d de una célula aislada. La f o r m a c i ó n de los organismos pluricelulares presupone no sólo la aglomeración, sino también la diferenciación o r d e n a d a de células hasta ahora semejantes. La diferenciación y la especialización funcional de las células corporales (células somáticas; gr.: sóma: cuerpo) con la misma herencia se basa en la activación génica diferencial (v. 2 . 2 . 3 , 7 . 2 . 2 . 3 ) . Las señales deben proporcionar, a cada una de las células del meristema q u e se dividen, información para la diferenciación local correcta. El o r g a n i s m o pluricelular se realiza sólo a través de la correcta interrelación de todas sus células y de las señales

144

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

Fig. 4-1: Estructura c o m p l e j a d e los unicelulares: e x c r e s c e n c i a s en u n a célula g i g a n t e d e d a s i d a d á c e a (v. fig. 11-92). A C o r o n a superior d e Acetabu laria polyphysoides. B "Verticilo piloso" en el p e d ú n c u l o d e Chlorodadius australasicus. - Fotografías SEM: S. Berger.

intercelulares (v. 7.4). Por lo tanto, la célula aislada ya no aparece c o m o la unidad biológica, sino c o m o la asociación funcional c o m p u e s t a por las células del c u e r p o vegetativo celular: el b l a s t e m a (gr.: blastema: lo producido; t a m b i é n g e r m e n , v á s t a g o ) . El c a r á c t e r s i s t e m á t i c o total es lo que distingue b á s i c a m e n t e al o r g a n i s m o pluricelular o al blastema del simple c o n s o r c i o celular (cenobio, v. 5.1). Las células s o m á t i c a s aparecen en la totalidad viva del blastema c o m o sillares, eslabones o utensilios con unas f u n c i o n e s siempre delimitadas. Tras aislarlas del blastema pueden manifestarse c o m o organismos elementales. Los trastornos en la comunicación celular dentro del sistema pluricelular provocan un crecimiento y una diferenciación anormal, c o m o , p. ej., la formación d e tumores.

4.1 Morfología y anatomía La retina de nuestros ojos tiene a p r o x i m a d a m e n t e un millón de células nerviosas conectadas con el cerebro, y la capacidad del nervio óptico alcanza en el hombre los 100 millones de bits por seg u n d o . P e r o n o s ó l o se h a n d e s a r r o l l a d o s i g n i f i c a t i v a m e n t e nuestros órganos de la visión, sino también las posibilidades d e elaborar los datos en el cerebro: todo lo q u e a través de la vista conduce a la percepción. En estas circunstancias, la comprensión desde el punto" de vista estructural de los objetos es el punto de partida de todas las ciencias de la naturaleza, especialmente también en la biología. La m a c r o m o r f o l o g í a de los cormófitos, bien arraigados y fáciles de observar, f u e durante m u c h o t i e m p o el único f u n d a m e n t o de la sistemática y la taxonomía. C o m o lo cotidiano nos parece muy

evidente, se necesita e m p u j e intelectual para reconocer los problem a s ligados a ello. (A. Schopenhauer: «Por consiguiente, la tarea no es sólo ver lo que nadie ha visto todavía, sino, acerca de lo que todos ven, pensar lo q u e nadie aún ha pensado». J.W. Goethe, cof u n d a d o r de la biomorfología c o m p a r a d a (descubridor del hueso

intermaxilar en el hombre, 1784; Die Metamorphose

der PJIan-

zen, 1790): « ¿ Q u é es lo m á s difícil de todo? Lo que parece más fácil: Ver con los o j o s lo q u e tienes delante de ellos.»)

Actualmente el estudio de las relaciones causales en el desarrollo específico de los pluricelulares (fisiología y genética del desarrollo, v. cap. 7) está experimentando un desarrollo explosivo, provocado por los avances de la biología molecular. Antes sólo se había podido tener una visión limitada de la morfología causal, ya que los receptores y las sustancias señalizadoras determinantes se forman sólo temporalmente y en concentraciones muy bajas. Eran m u c h o m á s fáciles las relaciones estructura/función y las adaptaciones formales a las condiciones ambientales y vitales: gracias a la consideración teleonómica (final), las configuraciones de los organismos pueden entenderse a partir de su sentido biológico y de su eficacia. D e n t r o de la botánica, este principio se e s t a b l e c i ó en un a m p l i o frente hace u n o s 100 a ñ o s a través de d o s o b r a s m e m o r a b l e s y al principio también p o l é m i c a s : Das mechanische Princip im ana-

tomischen Bau der Monocotylen,

de S. Schwendener (1874), y la

e x t e n s a Physiologische Pflanzenanatomie, d e G o t t l i e b Haberlandts (1884). D e s d e entonces, p. ej., los tejidos de las plantas ya no se describen ú n i c a m e n t e d e s d e el p u n t o de vista tipológico, sino también funcional ( d e n o m i n a c i ó n de los tejidos, v. cap. 3). Ya a n t e s , la c u e s t i ó n s o b r e el s e n t i d o f u n c i o n a l de c o n f i g u r a c i o n e s c o n c r e t a s de los o r g a n i s m o s había s e r v i d o muy bien c o m o guía para las o b s e r v a c i o n e s d e una m a n e r a particularmente e f i c a z , p. ej., en Christian Konrad Sprengel ( D a s entdeckte

Geheimnis der Natur in Bau und in der Befruchtung

der Blumen,

1793). Pero este e n f o q u e f u e s o c a v a d o científicamente por la teoría darwiniana de la selección. C i e r t a m e n t e , a m e n u d o se abusó

4.1

del principio d e la eficacia e c o n ó m i c a para e x p l i c a r la constitución corporal de los o r g a n i s m o s . A partir del error de q u e la selección natural sólo p e r m i t e la s u p e r v i v e n c i a d e lo e f i c a z surgieron d e m a n e r a e s p e c i a l m e n t e f r e c u e n t e m a l e n t e n d i d o s en el sentido d e q u e todo en el m u n d o d e la vida estaría, por lo tanto, o r g a n i z a d o con el m á x i m o g r a d o d e s e n t i d o y eficacia. En realidad, la selección n o p e r m i t e q u e a la larga sobreviva lo ineficaz, lo cual es algo totalmente distinto. A n t e la selección c o m o principio restrictivo se hallan v a r i a c i o n e s hereditarias fortuitas ( m u tación. r e c o m b i n a c i ó n , t r a n s f e r e n c i a génica horizontal) y la simb i o g é n e s i s c o m o e n e r g í a s en e x p a n s i ó n . A ellas hay q u e atribuir la i n c o n m e n s u r a b l e riqueza de e s p e c i e s y las n u m e r o s a s soluciones a p r o b l e m a s d e tipo fisiológico, e c o l ó g i c o e incluso m o r f o lógico de los o r g a n i s m o s .

El m é t o d o m o r f o l ó g i c o e s p e c í f i c o es el tipológico. Se utilizan c o m p a r a c i o n e s para descubrir tipos de c o n f i g u raciones. A s i m i s m o , en los grandes g r u p o s sistemáticos nos permiten definir las características básicas e invariables de los o r g a n i s m o s con todas las variaciones y las desviaciones d e proporción que se p r o d u c e n dentro de los géneros, las familias, etc.; el c o n j u n t o de estas características constituye el tipo de la unidad sistemática en cuestión. Goethe, en este sentido, hablaba de una « p r o t o f o r m a » c o r r e s p o n diente a una «protoplanta» o «planta primitiva». M á s tarde se utilizó a m e n u d o la expresión « p l a n o estructural»; sin e m b a r g o , resulta muy a n t r o p o m ó r f i c a y puede dar lugar fácilmente a malentendidos. Según Wilhelm Troll, el m a e s t r o de la m o r f o l o g í a tipológica del siglo pasado, se p u e d e «mostrar, pero n o p r o b a r » el tipo de un g r u p o d e o r g a n i s m o s . Es una construcción intelectual, una abstracción q u e se basa en la disposición de la c o m u n i dad. Se trata d e una s e m e j a n z a de seres vivos desiguales. La tip o l o g í a m o r f o l ó g i c a d e p e n d e de c o n s i d e r a c i o n e s c a u s a l e s o finales. Proporcionó la base para el e s t a b l e c i m i e n t o del «sistem a » natural en la biología. El h e c h o d e q u e en general se puedan definir m o r f o t i p o s es la expresión de los desarrollos filáticos j e rárquicos (árboles g e n e a l ó g i c o s ) y se basa, en última instancia, en la evolución de los o r g a n i s m o s . De m a n e r a significativa. Darwin f u e quien a f i r m ó q u e m o r f o l o g í a implicaba s i e m p r e p r e g u n tar por el tipo. Se desarrolló una extensa terminología para la inmensa tarea de describir lo m á s correctamente posible todas las especies de organ i s m o s recientes y fósiles, para ordenarlos sistemáticamente y denominarlos de manera correcta. La fig. 4-2 recuerda a l g u n o s términos habituales para referirse al contorno y la forma de las hojas. Los libros q u e tratan sobre la identificación de las plantas contienen breves y escuetos resúmenes de esta « m o r f o l o g í a práctica». A estas obras nos remitimos aquí.

El término anatomía (gr. anatémnein: cortar a lo largo) tiene en botánica un significado distinto al que tiene en medicina o zoología. Debido a su organización cerrada, el cuerpo del hombre y de los animales tiene que ser abierto literalmente para poder ver los órganos internos, mientras que, en la mayoría de las plantas, esto no es necesario debido a su estructura abierta. Así pues, por anatomía vegetal se entiende el estudio microscópico de la disposición de los tejidos en los órganos fundamentales. La anatomía y la macromorfología u organografía de las plantas están estrechamente relacionadas y se tratan juntas en este capítulo.

4.1.1 H o m o l o g í a y a n a l o g í a Que exista semejanza no quiere decir siempre que haya de haber tanbién un parentesco filogenético. Junto a seme-

Morfología y anatomía

145

j a n z a s que derivan del hecho de pertenecer a un m i s m o tipo y de estar emparentados (homología), están también las semejanzas que se basan en una adaptación a funciones iguales: analogía. Homología quiere decir igualdad en c u a n t o al diseño, la expresión de una información genética similar: analogía, en cambio, quiere decir igualdad en cuanto a la función. Así. p. ej., en el reino animal y vegetal, los dispositivos de vuelo se han desarrollado en repetidas ocasiones e independientemente; d a d o q u e n o se trata de dispositivos suspendidos, todos se basan en el e m p l e o d e una p a r a d o j a a e r o d i n á m i c a y, por tanto, en la formación de alas. Todas las alas - l a s de los insectos, las aves, los murciélagos, los frutos del arce o las semillas d e Zanonia (fig. 11 194 D), así c o m o también las alas y las palas de las hélices de los aviones en g e n e r a l - presentan s e m e j a n z a s básicas sin ser h o m o logas. También, la forma d e los o r g a n i s m o s (y los barcos) q u e se desplazan con rapidez por el mar tiene s i e m p r e el m i s m o propósito: m i n i m i z a r la resistencia al frotamiento, y esto es aplicable tanto a los e n j a m b r e s unicelulares y los g á m e t a s c o m o a la ballena gigante (cuya s e m e j a n z a externa con los peces, debida a la analogía, no la convierte en un «pez ballena»). Ya se ha tratado en el apartado 3.2.2.1 la s e m e j a n z a basada en la f u n c i ó n d e espinas y acúleos (fig. 4-7), q u e ha p r o v o c a d o c o n f u s i o n e s en el lenguaje coloquial.

Así, al igual que la s e m e j a n z a entre órganos desiguales puede deberse a unos m i s m o s propósitos, las estructuras h o m o l o g a s pueden a su vez diferenciarse d e b i d o a presiones f u n c i o n a l e s o adaptativas distintas. E j e m p l o s de estos h e c h o s nos los o f r e c e el diferente desarrollo que puede presentar un m i s m o ó r g a n o en la m i s m a planta: p. ej., la diferente configuración de las hojas en las distintas regiones de las plantas (figs. 4 - 5 , 4 - 6 , v. 4 . 3 . 2 , 4 . 3 . 3 ) . Sin e m b a r g o , se puede llegar a una utilización/formación atípicas de los órganos. Así, en algunas plantas, los tallos laterales con c r e c i m i e n t o limitado a s u m e n la función de las hojas (filóclados, gr. phyllon: hoja y kládos: rama; fig. 4-3). Tienen la f o r m a de h o j a s y son, por consiguiente, análogos a éstas, pero, en realidad, son tallos ( h o m ó l o g o s a éstos). Ello es evidente, además, por el h e c h o de que los filóclados se hallan en las axilas de hojas e s c u a m i f o r m e s o e s p i n i f o r m e s y pueden llevar flores, lo cual n o ocurre con las hojas. En otras plantas son las raíces aéreas (fig. 4 - 4 ) las que d e s e m p e ñ a n el papel de las hojas, están aplanadas y son verdes d e b i d o a la presencia de cloroplastos: se parecen a h o j a s y difieren de las raíces. Dentro de la m o r f o l o g í a vegetal, o f i t o m o r f o l o g í a , estas modificaciones d e b i d a s a la adaptación a f u n c i o n e s especiales reciben el n o m b r e de m e t a m o r f o s i s (gr.: transformaciones; v. el s i g n i f i c a d o totalmente distinto de este término en zoología). Para estudiar el p a r e n t e s c o (v. 11.1.3) es e s p e c i a l m e n t e importante la distinción entre h o m o l o g í a y analogía. El parentesco filogenético (filático; gr. phylon: linaje) no se m a n i f i e s t a ú n i c a m e n t e a través de la s e m e j a n z a h o m o l ó gica, sino también por la p e r t e n e n c i a a un m o r f o t i p o . Existen diversos «criterios de h o m o l o g í a » : molecular, cariológico, m o r f o l ó g i c o y fisiológico. Entre los criterios m o r f o l ó g i c o s , el de la situación d e s e m p e ñ a el papel m á s i m p o r t a n t e : un ó r g a n o , etc. es h o m ó l o g o a o t r o c u a n d o en su línea estructural, c o m p a r a t i v a m e n t e , tiene la m i s m a ordenación y, por lo tanto, o c u p a la m i s m a posición relativa. Así, p. ej.. los filóclados se hallan en las axilas de brácteas, una situación «característica» de los tallos laterales (fig. 4-3). De la m o r f o l o g í a procede también el criterio de la estabilidad, la vinculación d e con-

146

4 Morfología y anatomía de los cormófitos

9*

'¿M

4.1 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a

147

Inflorescencia

Fig. 4-3: Filóclados: tallos p l a n o s e n f o r m a d e « h o j a s » . R a m a d e Ruscus aculeatus con tallos laterales foliiformes y floríferos q u e b r o t a n d e las yem a s axilares d e h o j a s e s c u a m i f o r m e s (v. t a m b i é n fig. 4 - 3 4 ) ( t a m a ñ o n a tural). - Fotografía: W. Barthlott.

f i g u r a c i o n e s o f o r m a s d e s i g u a l e s a través d e f o r m a s intermedias. Así. son las h o j a s , p. ej.. f o r m a s d e transición de c a t a f i l o s , n o m o f i l o s , h i p s o f i l o s y a n t o f i l o s (fig. 4 - 5 ) o entre a n t o f i l o s y e s t a m b r e s (figs. 4-6. 11 -170) y finalmente entre n o m o f i l o s y e s p i n a s f o l i a r e s (fig. 4 - 7 ) , a pesar del a s p e c t o d i f e r e n t e q u e todas presentan. F i l o g e n é t i c a m e n t e , las f o r m a s i n t e r m e d i a s d e s e m p e ñ a n e s t a f u n c i ó n c u a n d o sirven de e s l a b ó n entre los representantes v i v o s de u n i d a d e s sistemáticas que se han d i f e r e n c i a d o al s u f r i r una e v o l u c i ó n divergente. E s p e c i a l m e n t e i m p o r t a n t e p a r a v e r i f i c a r la h o m o l o g í a es el e s t u d i o de las f a s e s t e m p r a n a s del d e s a r r o l l o en el i n d i v i d u o (ontogenia). La m a y o r í a de los ó r g a n o s d e s e m p e ñ a n sus f u n c i o n e s e s p e c i a l e s ú n i c a m e n t e c u a n d o están d e s a r r o llados y presentan e n t o n c e s las a d a p t a c i o n e s c o r r e s p o n dientes, m i e n t r a s q u e sus p r i m o r d i o s permiten r e c o n o c e r todavía u n a igualdad en el d i s e ñ o que r e f l e j a la h o m o l o gía existente.

A B C

D

E

F

Fig. 4-4: Taeniophyllum zollingeri, u n a o r q u í d e a q u e vive s o b r e los árb o l e s (epífita), c o n raíces a é r e a s v e r d e s y a c i n t a d a s w, q u e sirven d e órg a n o s a s i m i l a d o r e s (0,5x). - S e g ú n K. G o e b e l .

La evolución, normalmente divergente, que conduce siempre a f o r m a s distintas puede invertirse para características aisladas mediante una s e m e j a n z a adaptativa. A fin de establecer uná sistemática filogenética c o n s e c u e n te, el z o ó l o g o W. H e n n i g ha s o m e t i d o t a m b i é n a una detallada revisión la terminología relativa a la problemática de la homología/analogía. Mientras tanto, la terminología cladística se ha ido abriendo paso internacion a l m e n t e . La a n a l o g í a - s e m e j a n z a n o b a s a d a en un

G

H

I

K

Fig, 4-5: Sucesión foliar en el h e l é b o r o Helleborus foetidus(0,25x). A cotiledón; B, C h o j a s juveniles; D n o m o f i l o del primer año; E n o m o f i l o p e d a d o del s e g u n d o a ñ o ; F hoja d e transición; G-l b r á c t e a s del tercer a ñ o ; K h o j a periántica. - Seg ú n D. von Denffer.

f

<1 Fig. 4-2: A l g u n a s f o r m a s y m á r g e n e s foliares. M á r g e n e s : A e n t e r o (maíz; a q u í - c o m o en casi t o d a s las m o n o c o t í l e d ó n e a s - este r a s g o va u n i d o a la presencia d e nervios paralelos: los h a c e s c o n d u c t o r e s foliares son paralelos al m a r g e n d e la h o j a ; 2,8x); B e n t e r o e n la e u c o t i l e d ó n e a Reynoutria japónica, con h o j a s reticuladas (el t e n e r los nervios paralelos n o significa q u e t e n g a n q u e ser e n t e r a s las hojas; 2,8x); C c r e n a d o o f e s t o n e a d o (Armoracia-, 2,8x); D d e n t a d o ( c a s t a ñ o ; t a m a ñ o natural); E s e r r a d o (ortiga; 1,7x); F b i s e r r a d o ( K e r r i a ; 1,5x); G r u n c i n a d o ( d i e n t e d e león, Taraxacum officinale; 0,7x). Formas: H s i n u a d a (roble, Quercus robur; t a m a ñ o natural); I p i n n a d a (serbal d e c a z a d o r e s , Sorbus aucuparia; t a m a ñ o natural); K p a l m a t i l o b a d a (arce menor, Acer campestre; 0,75x); L d i g i t a d a ( c í n c o e n r a m a , Potentilla reptans; 0,75x).

148

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

origen c o m ú n - es d e n o m i n a d a h o m o p l a s i a por Hennig. A d e m á s hay que distinguir entre convergencia y paralelismo. C o n v e r g e n c i a , de acuerdo con Hennig, quiere decir c o n f o r m a c i ó n s e m e j a n t e d e órganos n o homólogos. E j e m p l o s d e ésta nos los o f r e c e n las espinas (figs. 4-7, 4-36) y los zarcillos (fig. 4 - 6 9 ) , órganos que pueden corresponder a hojas t r a n s f o r m a d a s o a tallos m e t a m o r f o seados. Por paralelismo, en c a m b i o , se ha de entender e v o l u c i o n e s independientes de t r a n s f o r m a c i o n e s semejantes de estructuras h o m o l o g a s en g r u p o s sistemáticos diferentes. Un e j e m p l o de paralelismo nos lo proporciona el desarrollo de la suculencia de los tallos en diversas familias de plantas.

4.1.2 C o r m o y t a l o En todos los pteridófitos y e s p e r m a t ó f i t o s actuales puede v e r s e un m o r f o t i p o c o m ú n c a r a c t e r i z a d o p o r tres ó r g a n o s f u n d a m e n t a l e s - t a l l o , hoja, r a í z - que se den o m i n a c o r m o (gr. kormós: pedazo, tronco, tallo). La coordinación m u t u a de los órganos f u n d a m e n t a l e s es siemp r e la m i s m a en los c o r m ó f i t o s : las h o j a s se hallan s i e m p r e en los tallos, nunca en las raíces. Las raíces form a n raíces laterales e n d ó g e n a s , los tallos, r a m a s laterales, pero totalmente d i f e r e n t e s (ramificación); sin em-

Fig. 4-6: F o r m a s d e transición e n t r e d i s t i n t o s ó r g a n o s foliares d e la rosa Rosa canina. A Los s é p a l o s e x t e r n o s 1 y 2 p r e s e n t a n divisiones - r e c u e r d a n la f o r m a d e las h o j a s - ; los internos, 4 y 5, ya n o las p r e s e n t a n ; o b s é r v e s e el s é p a l o 3, q u e sólo e s t á dividido por un l a d o y p r e c i s a m e n t e en el f l a n c o vuelto hacia el 2 ( t a m a ñ o natural). B F o r m a s i n t e r m e d i a s e n t r e los p é t a l o s y los e s t a m b r e s ; f l e c h a s : a n t e r a s e n el m a r g e n d e los p é t a l o s (1«3x).

Fig. 4-7: Transformación d e las h o j a s e n e s p i n a s . A, B agracejo, Berberís vulgaris. A Reducción progresiva d e los n o m o f i l o s e n e s p i n a s s o b r e la b a s e d e u n a r a m a (0,6x). B Del eje d e las h o j a s c o m p l e t a m e n t e transform a d a s en e s p i n a s b r o t a n braquiblastos, q u e el primer a ñ o d a r á n h o j a s (nomofilos) d e n t a d a s y el s e g u n d o año, flores (0,9x). C En la mayoría d e las c a c t á c e a s (aquí a p a r e c e c o m o e j e m p l o Notocactus rutilans), las hojas, incluidas las d e los b r a q u i b l a s t o s axilares (aréolas), se h a n t r a n s f o r m a d o en e s p i n a s lignificadas. La f u n c i ó n d e las h o j a s la d e s e m p e ñ a n los tallos v e r d e s y s u c u l e n t o s (1,9x). V

4.1

Morfología y anatomía

149

Cuadro 4-1: Simetrías y m o d e l o s Desde el punto de vista funcional, todos los seres vivos son form a s muy ordenadas. Con frecuencia se exterioriza de forma evidente, a partir de las estructuras y modelos, esta ordenación imaginaria, numerosos e j e m p l o s de la cual aparecen en los capítulos siguientes. La repetición regular de e l e me n t o s estructurales similares o iguales se d e n o m i n a simetría (gr. symmetros: proporcionado, en armonía con). Las tres f o r m a s básicas de la simetría son: • M e t a m e r í a = simetría del desplazamiento, la repetición de elementos semejantes a lo largo de un eje a la m i s m a distancia y con la m i s m a orientación: metamería h o m ó n o m a (fig. A). F o r m a s especiales se dan en ejes q u e no son rectos (hélices, espirales) o c u a n d o el e j e presenta una dirección determinada por su estructura (polaridad) y los e l em en t o s del m o delo se van haciendo cada vez más ( m e t a m e r í a heterónoma). Si todos los elementos del m o d e l o son idénticos, también un eje metamérico recto o helicoidal puede, mediante los elementos asimétricos del modelo, convertirse en un vector. Éste es el c a s o de m u c h o s biopolímeros. A través de las polaridades axiales se determina con frecuencia, p. ej., la dirección de la síntesis (5'—>3' en los ácidos nucleicos, terminal N ter-

•

•

minal C en los polipéptidos; e x t r e m o más en los microtúbulos o en los m i cr o f i l am en t o s de actina). La cantidad de elementos del m o d e l o no está limitada en la metamería homónoma y, de hecho, en algunos casos es muy elevada, c o m o , p. ej., en los nucleótidos de una molécula de D N A . Simetría radial = simetría radiada, d e rotación. Repetición d e e l e m e n t o s s e m e j a n t e s con una m i s m a orientación y un m i s m o ángulo en torno a un eje (fig. B). La cantidad de elem e n t o s de simetría es. en este caso, limitada y el eje d e simetría se puede caracterizar por su «numerabilidad». Simetría bilateral = simetría especular (fig. C), reflejo sobre un plano de simetría = mediana. Hay dos e le me ntos de simetría: la imagen y su reflejo. Esta forma de simetría es la predominante en el reino animal y la r e c o n o c e m o s en nuestro propio cuerpo. Pero también hay numerosos ejemplos de ella en las plantas: la mayoría de las hojas y las flores de nomina das z i g o m o r f a s tienen simetría bilateral. La simetría radial se convierte en simetría bilateral al distorsionarse en una dirección transversal al eje de simetría. Por consiguiente, en los org a n i s m o s , la simetría bilateral se presenta preferentemente c u a n d o dos vectores determinantes de su forma se cruzan (en

Fig. A: Cuatro ejemplos de metamería en las plantas. A hoja interrumpidamente pinnada de Potentilla anserina ( t a m a ñ o natural). B Parte de un folíolo de 1 / orden de la hoja de Dryopteris W/x-mas (envés con soros); b a j o los indusios, claros y arriñonados, hay hacecillos d e esporangios en maduración (2.5x). C Disposición en hileras d e aréolas (braquiblastos con espinas foliares) d e un cacto columnar, Cereus pasacana (0,2x). D Escama tectriz de una piña de pícea (1,5x). Los equisetos (fig. 11-141 E. K) ofrecen m á s ejemplos de metamerías llamativas.

Fig. B: Ejemplos de simetría radial. A Conjunto d e yemas florales de Echinops sphaerocephalus (0,8x). Muchos m á s ejemplos de este tipo de simetría se encuentran en frutos y semillas. B Prímula, forma cultivada (con lo que se explica la hexamería d e esta flor; las formas silvestres tienen flores pentámeras) (1,2x). C Simetría radial pentamera de una flor de adelfa (0,8x).

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4 Morfología y anatomía de los cormófitos

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Fig. C: Simetría bilateral. A, B Las flores d e las o r q u í d e a s son, c o m o las d e m u c h a s plantas, zigomorfas. A p a r e c e n aquí c o m o e j e m p l o s Paphiopedium (A, 0,5x) y Ophrys insectiíera (B, 2x); los insectos m a c h o s c o n f u n d e n las flores d e Ophrys con las h e m b r a s y, al intentar a p a r e a r s e con ellas, t r a n s p o r t a n los polinarios (v. fig. 1 1 - 2 2 7 ) a otras flores facilitando así la polinización. Estas flores no sólo p r e s e n t a n simetría bilateral, sino t a m b i é n dorsiventral (diferencia e n t r e p a r t e superior/inferior o anterior/posterior). Algo equivalente p u e d e decirse d e la mayoría d e los nomofilos; c o m o ejemplos, en C, u n a hoja d e la m e l a s t o m a t á c e a tropical Bertouevila houtteana. D Algunos unicelulares t a m b i é n p r e s e n t a n simetría especular, c o m o el a l g a Micrasterias radiata (190x). - B: fotografía d e K. y H. Rasbach; C: fotografía d e W. Barthlott.

los a n i m a l e s : g r a v e d a d / d i r e c c i ó n del m o v i m i e n t o ; en las plantas: gravedad/dirección del crecimiento; de ahí que se dé sobre todo en ó r g a n o s q u e se separan lateralmente de ejes verticales. La simetría bilateral está siempre asociada con la d o r s i v e n t r a l i d a d (lat. dorsus, venter), es decir, con la distinción entre partes superior e inferior. Las s i m e t r í a s c o m p l e j a s aparecen siempre que dos o tres f o r m a s f u n d a m e n t a l e s d e simetría se c o m b i n a n , y por lo tanto, c u a n d o se superponen m o d e l o s de simetrías diferentes en una estructura (fig. D). Un e j e m p l o sencillo de esta clase es la disposición de las hojas en verticilos (filotaxis verticilada): los verticilos aislados con sus hojas equidistantes presentan simetría radial, pero, al m i s m o tiempo, por metamería longitudinal del e j e caulinar, los verticilos contiguos presentan una relación q u e determina su estructura (alternancia, v. 4.2.2). En estos c a s o s , la simetría m u e s tra la mutua relación de las unidades en un sistema.

Las m c t a m e r í a s t e m p o r a l e s - r i t m o s r e g u l a r e s - p u e d e n r e p r e s e n t a r s e en d i a g r a m a s p l a n o s c o n un e j e t e m p o r a l , y su simetría p u e d e verse g r á f i c a m e n t e . En l o s seres v i v o s hay n u m e r o s o s e j e m p l o s d e p r o c e s o s rítmicos; a d e m á s d e los m o v i m i e n t o s (de los f l a g e l o s , las aletas, las alas, el a n d a r , el c o r r e r ) , hay r i t m o s e n d ó g e n o s (v. 7.7.2.3) y r e p e t i c i o n e s p e r i ó d i c a s del desarrollo, c o m o se e x p r e s a n e s p a c i a l m e n i e , p. ej., en la m e t a m e r í a d e los e j e s c a u l i n a r e s . En el d o m i n i o d e lo m o l e c u l a r , se c o r r e s p o n d e n c o n lo rítmico las r e a c c i o n e s r e p e t i d a s d e síntesis c u a n d o se f o r m a n m a c r o m o l é c u l a s . S e p r o d u c e n m o d e l o s c o n una e l e v a d a r e g u l a r i d a d c u a n d o los e l e m e n t o s i d é n t i c o s se a p r o x i m a n al m á x i m o e n la m i s m a d i r e c c i ó n . C í r c u l o s o e s f e ras d e t a m a ñ o h o m o g é n e o f o r m a n p o r c o m p a c t a c i ó n m o d e l o s h e x a g o n a l e s (fig. 4 - 1 7 ) . C a d a e l e m e n t o e s t á r o d e a d o p o r o t r o s seis y se dan tres direcc i o n e s p r e d o m i n a n t e s , q u e se cortan en á n g u l o s d e 6 0 a 120". En la m a y o ría d e los m o d e l o s biológicos, sin e m b a r g o , los e l e m e n t o s particulares ni tienen e x a c t a m e n t e la m i s m a c o n f i g u r a c i ó n (varían y a e n c u a n t o al t a m a ñ o ) ni la m i s m a o r i e n t a c i ó n e x a c t a , y t a m b i é n las d i s t a n c i a s e n t r e ellos n o son idénticas, s i n o q u e varían d e n t r o d e u n o s límites d e t e r m i n a d o s ( f i g s . E. F). A s í p u e s , se d i s t i n g u e n c l a r a m e n t e d e los m o d e l o s a c c i d e n t a l e s : sus ele-

Fig. D: Ejemplos d e simetría c o m p l e j a . A Flor d e la h e p á t i c a b l a n c a . J P a r n a s s i a palustris; corola p e n t á m e r a , lo m i s m o q u e los e s t a m i n o d i o s , provistos d e c a b e z u e l a s gland u l a r e s ( e s t a m b r e s n o f u n c i o n a l e s convertidos e n p s e u d o n e c t a r i o s : su secreción c a r e c e d e azúcar) y, e n cambio, carpelos del pistilo t e t r á m e r o s (1,3x). B C e n t r o d e u n a flor d e Passiflora con n u m e r o s a s excrescencias f i l a m e n t o s a s del e j e floral d i s p u e s t a s radialmente, cinco e s t a m b r e s t a m b i é n d i s p u e s t o s del m i s m o m o d o y t r e s carpelos; los tres e s t i g m a s f o r m a n e n t r e ellos d o s á n g u l o s g r a n d e s y u n o p e q u e ñ o , d e m o d o q u e a q u í s u r g e u n a i m a g e n b i l a t e r a l m e n t e simétrica (0,6x). C Parte d e la infrutescencia d e Phytolacca-, los mericarpos z i g o m o r f o s f o r m a n u n i d a d e s d e simetría radial, q u e p r o c e d e n d e c a d a flor. Las flores, c o m o los frutos, e s t á n s i t u a d a s s o b r e ejes laterales horizontales, q u e a su vez se insertan a lo largo d e u n a linea helicoidal s o b r e el e j e principal, vertical ( m e t a m e r í a ) (1,3x).

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

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Fig. E: M o d e l o s estadísticos y regulares. A En el p a n integral, los g r a n o s d e trigo f o r m a n un m o d e l o casual con distancias d e s i g u a l e s e n t r e los g r a n o s claros (0,5x). B Los g r a n o s d e una m a z o r c a d e maíz, con un a g r u p a m i e n t o y u n t a m a ñ o igual a p r o x i m a d a m e n t e , p r e s e n t a n u n a gran regularidad e n su o r d e n a c i ó n ; en cambio, la distribución d e g r a n o s oscuros - r e s u l t a d o d e una s e g r e g a c i ó n m e n d e l i a n a 1 : 3 - c o r r e s p o n d e a un m o d e l o casual d e b i d o a las c o n t i n g e n c i a s d e la meiosis (0,5x). C, D En m o d e l o s d e mayor regularidad, a u n q u e no perfecta, la distancia d e los e l e m e n t o s c o n t i g u o s es s e m e j a n t e , p e r o n o idéntica. C E s t o m a s del h a z d e una hoja flotante d e Nymphaea alba (70x). D Parte inferior del sombrerillo d e un h o n g o (Polyporus, 1,3x).

m e n t o s d e j a n ver a l g u n a s r e g u l a r i d a d e s bien en la o r i e n t a c i ó n , bien en s u s distancias mutuas. La simetría s ó l o l i m i t a d a d e los m o d e l o s b i o l ó g i c o s e x p l i c a q u e u n a r e g u laridad rígida i m p i d a la m a n i f e s t a c i ó n d e la vida: t o d o s los p r o c e s o s d e d e sarrollo, d e síntesis, d e m o v i m i e n t o s u p o n e n r u p t u r a s d e la simetría. T a m b i é n , e n la e v o l u c i ó n d e l o s o r g a n i s m o s , se ha l l e g a d o , e n r e p e t i d a s o c a s i o n e s , a fallos de simetría q u e h a n t e n i d o g r a v e s c o n s e c u e n c i a s . Es sign i f i c a t i v o q u e las p a n í c u l a s víricas a b a n d o n e n d e n t r o d e las c é l u l a s h o s p e d a n t e s su r e g u l a r i d a d , s e m e j a n t e a la d e los cristales, p a r a h a c e r posible la m u l t i p l i c a c i ó n d e los virus.

En biología, una forma especial de simetría particularmente importante es la s i m e t r í a c o m p l e m e n t a r i a (antisimetría). D o s elementos del sistema, desiguales pero acoplables, se c o m p l e m e n tan para d e s e m p e ñ a r una f u n c i ó n . E j e m p l o s c o n o c i d o s de la tecnología son la llave y la cerradura, o el e n c h u f e y la clavija; del reino animal las articulaciones, los órganos sexuales. Estructuras moleculares antisimétricas se hallan con frecuencia al servicio de los procesos de reconocimiento o de multiplicación: enzima/sustrato; receptor/ligando; translocador/permeando; antígeno/anticuerpo, etc. Antisimétricas son las hebras de los polin u c l e ó t i d o s de b a s e s c o m p l e m e n t a r i a s d e la d o b l e hélice de D N A , así c o m o el codón y el anticocodón en la traducción. La autoorganización de bioestructuras supramoleculares, p. ej., de estructuras cuaternarias de proteínas o de partículas víricas, se

basa sin excepción en la simetría complementaria de los sillares moleculares. En las estructuras antisimétricas, por la configuración de un elem e n t o queda establecida la de los otros, q u e son e le me ntos c o m plementarios; por lo tanto, está excluida una s e m e j a n z a directa de los el em en t o s del m o d e l o . E s t o va todavía m á s allá en m u c h o s s i s t e m a s f u n c i o n a l e s c o m p l e j o s , en los q u e , p. ej., los m i e m b r o s aislados de un circuito n o se parecen en absoluto, ni t a m p o c o en el sentido de una simetría c o m p l e m e n t a r i a . En estos casos, el e n s a m b l a j e funcional se expresa a través de unas det e r m i n a d a s r e l a c i o n e s locales, p e r o n o es c o n c e b i b l e de otro m o d o m o r f o l ó g i c a m e n t e . C u a n t o s m á s e le me ntos contengan estos sistemas f u n c i o n a l e s , m u c h o m a y o r e s serán sus potencialid a d e s y m e n o r será en general su grado de simetría desde el punto de vista m o r f o l ó g i c o . En relación con ello está, p. ej., la escasa simetría de m u c h a s estructuras celulares. Un c a s o extrem o es el de las células a m e b o i d e s . Por lo d e m á s , los organismos asimétricos son m u c h o m á s escasos que los simétricos, los cuales, por lo tanto, se han visto claramente f a v o r e c i d o s por la evolución. Esto es comprensible: simetría quiere decir (también) repetición; para el desarrollo y el f u n c i o n a m i e n t o de los sistemas simétricos es necesaria m u c h a m e n o s i n f o r m a c i ó n q u e para el c a s o de los asimétricos.

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bargo, pueden originarse raíces sobre los tallos (raíces caulógenas), del m i s m o m o d o q u e de las raíces p u e d e n brotar tallos (vástagos radicales). H a y que tener en c u e n ta que la flor no es n i n g ú n ó r g a n o básico: es un braquiblasto (brote corto) con h o j a s que sirve para la reproducción. N o puede homologarse el c o r m o con el c u e r p o vegetativo, totalmente distinto, de las algas pluricelulares, los hongos, los liqúenes y ni siquiera el de los briófitos. Estos cuerpos vegetativos se denominan sucintamente t a l o (gr. thallós: r a m o nuevo). En el capítulo 5 se da una visión de su organización m o r f o l ó g i c a . En este cap í t u l o n o s l i m i t a r e m o s a la m o r f o l o g í a y la a n a t o m í a d e los cormófitos, el g r u p o d e plantas m á s conocido y m á s investigado, el m á s rico en especies, el m á s importante desde el p u n t o de vista

e c o n ó m i c o , el m á s reciente d e s d e el punto de vista d e la historia de la Tierra y de la vida, y el m á s desarrollado.

4.2 El eje caulinar El cormo, c o m o vástago provisto de raíces, está constituido por tres ó r g a n o s fundamentales: eje, hoja, raíz. Los órganos f u n d a m e n t a l e s no son homologables entre sí, y d e s e m p e ñ a n diversas funciones básicas. Esta afirmación es válida aunque se suponga que las hojas se originaron,

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4 Morfología y anatomía de los cormófitos

r V

Fig. F: Formación d e m o d e l o s e n unicelulares: e s t r u c t u r a s superficiales d e g r a n o s d e polen (v. t a m b i é n figs. 1 1 - 1 7 6 y 11-214). A Stachys recta. B Phlox (forma cultivada). C Centaurium erythraea. D Silene nutans. E Thymus pulegioides. F Aster linosyris. - Preparación y f o t o g r a f í a s d e barrido: T. Esche.

4 . 2 El e j e caulinar

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Fig. 4-8: E s q u e m a d e u n a p l a n t a dicotiledónea. A Embrión m a d u r o c o n cotiledones, radícula e hipocótilo. B Plántula c o n raíz primaría. C Planta e n e s t a d o vegetativo con raíces laterales, raíces c a u l ó g e n a s y y e m a apical. - S e g ú n J. S a c h s y W. Troll. - Co cotiledones, Gk y e m a apical, Hy hipocótílo, Pw raíz primaria, Ra radícula, w raíces c a u lógenas.

evolutivamente, a partir de los ejes laterales d i c ó t o m o s de primitivas plantas terrestres (fig. 11-129). N o r m a l m e n t e , las raíces y los tallos, cilindricos, y unifaciales (es decir, con una superficie semejante en torno; lat. facies: cara, rostro), transversalmente son de simetría radial y, por sus células apicales (= terminales) o por sus puntos vegetativos, tridimensionales, están capacitados para crecer en longitud de una manera teóricamente ilimitada. En cambio, los órganos foliares (filomas) tienen por regla general una f o r m a aplanada (bifacial) (es decir, la cara superior y la inferior se distinguen, p. ej., por la abundancia de estomas y/o por la pilosidad); a d e m á s , los filomas crecen l i m i t a d o s sólo por c é l u l a s a p i c a l e s d í g o n a s (biláteras, biangulares) (es decir, de dos filos) o por meristema marginal lineal. La bifacialidad extrema de las hojas se corresponde n o r m a l m e n t e con una dorsiventralidad en la ordenación del tejido en el interior. Las c o r r e s p o n d e n c i a s básicas en la estructura corporal de todos los c o r m ó f i t o s destacan con especial claridad en el e s p o r ó f i t o j o v e n . (Por e s p o r ó f i t o se entiende el c u e r p o v e g e t a t i v o d i p l o i d e q u e surge del z i g o t o . ) E s t o p u e d e concretarse en un e j e m p l o del e m b r i ó n tal c o m o se e n cuentra en las semillas de los e s p e r m a t ó f i t o s (fig. 4-8; v. también fig. 3-1). El e m b r i ó n característico c o n s t a de un r u d i m e n t o radical = radícula y un tallito con una p dos hojas s e m i n a l e s (cotiledones) o m á s (gr. kotyledón: cavidad). Al f o r m a r s e el p o l o caulinar y el radical se establece una bipolaridad q u e p e r m a n e c e r á d e t e r m i n a n d o el desarrollo posterior d e la planta. La zona d o n d e tallo y raíz se encuentran se d e n o m i n a cuello d e la raíz. Entre el cuello d e la raíz y el punto de inserción del cotiledón o

los cotiledones se halla el hipocótilo; la parte superior, hasta la inserción de las hojas primordiales, se llama epicótilo. El tallito a c a b a en el polo caulinar con una yema terminal (plúmula). Los cotiledones son, c o m o todos los órganos foliares, e x c r e c e n c i a s laterales de la superficie axial; crecen de m a n e r a e x ó g e n a sobre ella (fig. 3-3). Y c o m o en todas las hojas que se f o r m a n posteriormente sobre el e j e caulinar, también los cotiledones son oblicuos al eje, en dirección al ápice caulinar, lo superan y, envolviéndolo, lo protegen. Entre la superficie foliar superior (haz) y el e j e se f o r m a siempre un á n g u l o a g u d o sobre la base de la hoja. En este eje foliar hay siempre (por lo m e n o s ) una y e m a axial = y e m a axilar, que m á s tarde puede dar lugar a un brote lateral. Esta relación local entre puntos de inserción de las hojas y y e m a s laterales se encuentra en todos los antófitos, sobre todo en las a n g i o s p e r m a s . A s í pues, si se refleja f r e c u e n t e m e n t e la disposición de las hojas del e j e principal en la ramificación del sistema caulinar, se habla entonces de ramificación axilar, m á s g e n e r a l m e n t e , f i l o m o c o n j u n t a . M u c h o s pteridófitos se diferencian (también) en este aspecto. E incluso los e s p e r m a t ó f i t o s , en circunstancias determinadas, p. ej., al regenerarse d e s p u é s d e sufrir amputaciones, pueden producir en cualquier lugar de cada ó r g a n o f u n damental nuevos p u n t o s vegetativos caulinares o radicales por reembrionalización y dar lugar a tallos o raíces adventicias. Las semillas son las unidades de diseminación características de los espermatófitos, el embrión corresponde a una etapa de reposo pasajera del joven esporófito. Al germinar la semilla, los sistemas caulinar y radical de la planta em-

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4 Morfología y a n a t o m í a de los cormófitos

piezan a desarrollarse. Las hojas presentarán formas variadas a lo largo del eje caulinar en crecimiento, con lo que se producirá una sucesión foliar. A los cotiledones, que tienen siempre una estructura especialmente sencilla, les siguen las hojas de transición (hojas primordiales) y finalmente los nomofilos. las hojas propiamente dichas, que son los verdaderos órganos asimiladores y transpiradores de la planta. En las inflorescencias se forman los sencillos hipsofilos, de cuyas axilas brotan flores o los pedicelos laterales de las inflorescencias. Ya en la flor se llega a variaciones muy marcadas en la f o r m a y función de las hojas, que han culminad o c o n la f o r m a c i ó n d e e s t a m b r e s y c a r p e l o s . C o n la formación de la flor se consume el punto vegetativo de un brote: las flores son el fin de los ejes caulinares. Al germinar, el tallo y la raíz no crecen sólo longitudinalmente, sino también en espesor: robustecimiento y engrasamiento primario. El crecimiento en longitud y grosor se da en las plantas anuales y bienales (herbáceas), que, después de la maduración de los frutos y la formación de semillas, mueren por causas internas q u e d a n d o paralizado de nuevo. En las plantas perennes (arbustos, árboles), en cambio, el crecimiento longitudinal continúa durante muchos años e incluso siglos. Ciertamente esto se refiere sobre todo a los puntos vegetativos terminales de los ejes caulinar y radical y a sus brotes laterales: en los grandes árboles, sólo en la zona de la copa, hay más de 100 000. A d e m á s , en las plantas leñosas hay todavía una cantidad realmente grande de y e m a s axilares inactivas, que sin e m bargo brotan cuando, p. ej., han caído puntos vegetativos terminales. El c r e c i m i e n t o longitudinal d e los ó r g a n o s axiales va a c o m p a ñ a d o , sobre todo en las plantas perennes, por un e n g r o s a m i e n t o secundario que depende de la actividad de m e r i s t e m a s laterales = c á m b i u m (v. 3.1.2). El estatus morfológico y a n a t ó m i c o que una planta ha alcanz a d o antes de iniciarse la actividad del c á m b i u m (estado que en las plantas herbáceas persiste durante toda la vida) se d e n o m i n a estado primario; mediante la actividad del c á m b i u m se va f o r m a n d o cada vez m á s un estado secundario.

4.2.1 División longitudinal Todos los tipos de ejes caulinares - i n c l u i d o s los rizomasson básicamente portadores de hojas. Éstas pueden ser p o c o llamativas, c o m o los c a t a f i l o s e s c u a m i f o r m e s de m u c h o s rizomas. En las plantas leñosas perennes faltan las hojas en los segmentos axiales m á s viejos porque los filomas son de vida corta en comparación con el eje: las hojas senescentes se desprenden tras la formación de un tejido de s e p a r a c i ó n especial (fig. 7-61), y este hecho acontece en las plantas leñosas al final de cada período vegetativo. Los puntos de inserción, que están engrosados en los tallos de m u c h a s plantas, reciben el n o m b r e de nudos, y la zona del eje que se encuentra entre los nudos, el de entrenudos (internodios). La sucesión regular de nudos y entrenudos es la expresión de una simetría metamérica fund a m e n t a l del eje caulinar. C o m o unidad de repetición actúa el s e g m e n t o axial o f i t ó m e r o (nudos con hoja más entrenudo). Normalmente la longitud de los entrenudos es de cm o dm, pero, en la plúmula, los primordios foliares están muy juntos. Por lo tanto, los entrenudos crecen más tarde por dilatación celular longitudinal, con frecuencia también por crecimiento intercalar. Este crecimiento se basa en la actividad, temporalmente limitada, de los meristemas intercalares, meristemas remanentes característicos (cuadro 3-1). A m e n u d o , la distancia internodal varía considerablemente en los tallos de una misma planta. Frente al típico macroblasto (= brote largo) se llega a un acortamiento o a una dilatación de los entrenudos. En el primer caso se forman braquiblastos, rosetas foliares o bulbos; en el segundo, escapós o estolones. En los braquiblastos (= microblastos, brotes cortos), los nudos y, por consiguiente, las hojas, también están muy cerca unos de otros. Un e j e m p l o c o n o c i d o son los haces de hojas aciculares de los segmentos de las ramas con dos o

i Fig. 4-9: M a c r o b l a s t o s y b r a q u i b l a s t o s . En el alerce Larix decidua, los m a c r o b l a s t o s son las r a m a s del m i s m o a ñ o (A), m i e n t r a s q u e , en las r a m a s más

viejas, h a n b r o t a d o d e las y e m a s axilares b r a q u i b l a s t o s d e n s a m e n t e f o l i a d o s (B). En el cerezo, las z o n a s a n u l a r e s (flechas) m a r c a n el límite del crecim i e n t o a n u a l ; en los m a c r o b l a s t o s (C, 0,9x) e s t á n m u y a l e j a d a s u n a s d e o t r a s y, e n los b r a q u i b l a s t o s (D, 2x), casi j u n t a s (v. al r e s p e c t o fig. 4-20).

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

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Fig. 4-10: Bulbo d e Allium cepa (cebolla) en sección l o n g i t u d i n a l y t r a n s v e r s a l . * e j e c a u l i n a r a c o r t a d o ; flechas: p u n t o s v e g e t a t i v o s caulinares. La m a s a principal del b u l b o e s t á f o r m a d a por catafilos carnosos, o por la b a s e foliar t u b u l i f o r m e d e las h o j a s (nomofilos). C u a n d o el b u l b o crece y se t o r n a verde, los d o s e l e m e n t o s m e n c i o n a d o s f o r m a n un caulidio h u e c o a través del cual crece el eje florífero.

m á s años que presenta el alerce (figs. 4-9 B, 4-20). En los pinos, sólo se forman agujas verdes en los braquiblastos: en el pino aibar (Piríus sylvestris), en grupos de dos, en el c e m b r o (Pinus cembra), de cinco. D e s d e el punto de vista funcional, estos braquiblastos corresponden a las hojas y, en consecuencia, acaban desprendiéndose por completo. También hay braquiblastos en la copa de m u c h o s planifolios c o m o , p. ej., el haya y diversos árboles frutales. En el cerezo, los braquiblastos llevan al principio hojas solamente, pero de sus y e m a s axilares vuelven a brotar braquiblastos, que luego llevan flores (ramas fructíferas; fig. 4 - 9 C , D). É s t o s m u e r e n d e s p u é s d e la f r u c t i f i c a c i ó n ,

mientras que los braquiblastos foliíferos siguen creciendo lentamente durante m u c h o s años, c o m o en el alerce. Finalmente, los entrenudos muy cortos son característicos de algunas inflorescencias (p. ej., las compuestas o asteráceas) y la mayoría de las flores: desde el punto de vista morfológico son braquiblastos característicos. A l g u n a s plantas r i z o m a t o s a s f o r m a n r o s e t a s foliares, p. ej., en m u c h a s e s p e c i e s de p r í m u l a (véase también figs. 4-15 A, 4 - 1 6 D), pero sobre todo las pulviniformes (fig. 4-21), así c o m o m u c h a s hierbas anuales y bienales. Éstas, después de germinar, producen primero el sistema

Fig. 4-11: P a t a t e r a , Solanum nigrum. A Ejemplar adulto; e n oscuro, el t u b é r c u l o original a partir del cual ha s u r g i d o la planta; s o b r e los t u b é r c u l o s ( « p a t a t a s » ) se ve c l a r a m e n t e la posición d e los c a t a f i l o s con las y e m a s axilares («ojos»). B Plántula, r a m a s axiales d e los c o t i l e d o n e s ya c o n p e q u e ñ o s t u b é r c u l o s . C, D Empieza la f o r m a c i ó n del t u b é r c u l o en los e x t r e m o s del e s t o l ó n . - A : s e g ú n H. Schenck; B: s e g ú n Percival; C, D: s e g ú n W.Troll.

156

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

radical y una roseta basal de hojas (nomofilos) aplanada sobre el suelo de la q u e (en las bienales, en el período vegetativo siguiente) sale un macroblasto florífero (como, p. ej., en los gordolobos y las dedaleras). Los órganos axilares subterráneos (rizomas) d e s e m p e ñ a n a m e n u d o una función de reserva y, por lo tanto, e n g r a s a mientos tuberosos ( A r u m ) . El a l m a c e n a m i e n t o de reservas se produce con m á s frecuencia no en el tallo mismo, sino en los catafilos e n g r o s a d o s («carnosos»), no verdes. Si el eje es corto, se origina en estas circunstancias un bulbo. Éste es característico de m u c h a s aliáceas, entre ellas la cebolla (fig. 4-10) y el ajo; son muy conocidos también los bulbos de plantas c o m o los jacintos, narcisos

Decusación

Distiquía

Dispersión

y Amaryllis. Mientras que, al acortarse los entrenudos, los órganos foliares permanecen m u y próximos entre sí a lo largo del eje, c u a n d o los e n t r e n u d o s se alargan, éstos se separan mucho. En las prímulas, p. ej., brota de la roseta foliar, próxima al suelo, un vástago vertical sin ramificaciones ni hojas, que presenta en su e x t r e m o superior hipsofilos y flores. Este escapo floral (bohordo) es en realidad un entrenudo m u y alargado. M u c h a s plantas - f r e s a l , consuelda

B

D

media (Ajuga reptans), botón de oro (Ranunculus repens), carrizos (Phragmites), e t c . - producen estolones, delgados brotes laterales con entrenudos muy largos. Crecen desde un principio a lo largo del suelo o se arquean b a j o su propio peso hacia el suelo y enraizan a una cierta distancia de la planta madre; allí pueden dar lugar a una nueva planta - a m e n u d o después de f o r m a r una roseta f o l i a r - . C o m o los segmentos del estolón que se hallan entre la planta madre y la hija acaban muriendo, e s t a m o s ante u n a f o r m a d e multiplicación vegetativa, n o sexual, que, en la práctica d e la jardinería, d e s e m p e ñ a un papel importante («acodo»). Los e x t r e m o s engrosados d e los estolones pueden asumir la función de depósitos de reserva. El e j e m p l o más conocido es el de la patata (fig. 4-11): en ella, los extremos almacenadores de almidón de los estolones se hinchan formando tubérculos, cuyos «ojos» equivalen a yemas caulinares, que, una vez han brotado, pueden originar nuevas plantas (multiplicación vegetativa). En algunas plantas se alternan entrenudos largos y cortos a lo largo del eje de manera regular. Esto provoca, en lo referente a las hojas, la f o r m a c i ó n de falsos verticilos (verticilastros), c o m o suelen verse en la azucena silvestre (Li-

lium martagón).

Fig. 4-12: Tipos d e filotaxis. A Filotaxis verticilada d e varias espiras en la c o r r e g ü e l a h e m b r a , Hippuris vulgaris, tallo y d i a g r a m a . B Decusación, e j e m p l o : lila; a q u í y e n C y D: disposición d e los primordios foliares (en negro) con c a m p o s d e inhibición, en los c u a l e s n o p u e d e f o r m a r s e n i n g ú n primordio foliar; d e b a j o , sección transversal d e u n a y e m a y d i a g r a m a . C Distiquia, e j e m p l o : Bupleurum rotundifolium, u n a umbelífera. D Dispersión, e j e m p l o : Cnicus benedictus, u n a c o m p u e s t a . E-G En a l g u n a s plant a s son f r e c u e n t e s los e j e s c o n filotaxis distintas en el m i s m o individuo; aquí, d e e j e m p l o , tallos d e Lythrum salicaria, con h o j a s en verticilo trímero, d e c u s a d a s y dispersas. La desviación d e la regla d e la alternancia en E y F e s sólo a p a r e n t e : el e j e axial e s t á l i g e r a m e n t e torcido en los e n t r e n u d o s (0,5x).

4 . 2 . 2 Filotaxis Existen tres f o r m a s f u n d a m e n t a l e s de filotaxis (ordenación d e las hojas; gr. taxis: ordenación): verticilada, dística y helicoidal (esparcida) = ordenación dispersa de los órganos foliares sobre el eje caulinar. En las ordenaciones verticiladas, cada nudo presenta más de un tiloma; en el caso m á s sencillo - y f r e c u e n t e - dos (ordenación opuesta). En la ordenación dística y helicoidal hay, en cambio, una sola hoja en el nudo. Esto quiere decir que, durante el desarrollo, en la ordenación verticilada surgen siempre a la vez dos o más primordios foliares sobre el punto vegetativo caulinar y que, por el contrario, en la filotaxis dística y en la helicoidal, todos los primordios foliares se forman

sucesivamente. Para representar de manera metódica y esquemática la ordenación foliar se acostumbran a utilizar d i a g r a m a s filotácticos (fig. 4 - 1 2 ) , proyecciones del eje caulinar en las q u e los n u d o s s u c e s i v o s se representan c o m o anillos concéntricos, el más antiguo con el diámetro mayor. Los anillos equivalen a cortes imaginarios a través de los nudos. La filotaxis verticilada sigue dos reglas: •

Los ángulos entre los puntos de inserción de las hojas, y la mayoría de las veces también entre las hojas, son siempre iguales en un m i s m o nudo: las hojas son equidistantes (regla de la equidistancia).

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

157

Fig. 4-13: D e c u s a c i ó n . A Hebe pinguifolia (2x). B Brote vertical del f a l s o p l á t a n o , Acer pseudoplatanus, visto d e f r e n t e (1,3x). C Brote horizontal d e la m a d r e s e l v a Lonicera pileata; a p e s a r d e la d e c u s a c i ó n , las h o j a s son a p a r e n t e m e n t e dísticas, lo cual se p r o d u c e por la c o r r e s p o n d i e n t e curvatura del pecíolo (v. t a m b i é n fig. 4 - 1 6 E).

•

En los nudos sucesivos, las hojas se hallan sobre el vacío entre el nudo anterior y el posterior (regla d e la alternancia). Sólo cada dos nudos coincide la posición de las hojas. Por ello se producen en el tallo filas longitudinales de órganos foliares que se d e n o m i n a n ortósticos (hileras rectas; gr.: orthós: recto; stíchos: fila, hilera). La cantidad de ortósticos es el doble de grande que el n ú m e r o de hojas de un nudo.

gencia «ortóstico», a partir de «fracciones de divergencia» D. cuyas cifras dan las vueltas espirósticas hasta la hoja siguiente mientras q u e los denominadores son el número de hojas, nudos o ent r e n u d o s del m i s m o s e g m e n t o del tallo. E n t o n c e s se e s t i m a : D 360° = a (distiquia: D = 1/2, a = 180°; con D = 1/3, a = 120°,

Las reglas de la equidistancia y la alternancia se consideran independientes del n ú m e r o de filomas por nudo. En la filotaxis opuesta aparece la decusación (fig. 4-13), característica, p. ej., de todas las lamiáceas y también de la ortiga, el arce, el fresno y el castaño de Indias. La cantidad de ortósticos en la decusación es de 4, la cantidad mínima en la filotaxis verticilada. También en la filotaxis dística hay ortósticos, pero sólo dos, pues las h o j a s - u n a por n u d o - se van alternando sobre los nudos sucesivos, p. ej., derecha/izquierda (fig. 414). El ángulo d e divergencia entre las hojas de los n u d o s contiguos es de 180°. La filotaxis dística es característica de todas las m o n o c o t i l e d ó n e a s (gramíneas. Iris, Gasteria), así c o m o de los o l m o s y de m u c h a s leguminosas en especial, p. ej. Vicia. También es frecuente en las r a m a s de crecimiento horizontal de m u c h a s plantas leñosas que, por lo demás, tienen las hojas dispersas: el avellano, el tilo, el haya. En la hiedra, tienen un follaje dístico los tallos que crecen sobre troncos de árboles o m u r o s y que se ajustan e s t r e c h a m e n t e sobre el soporte con sus raíces adherentes (cuadro 4-5. fig. A); en c a m b i o , las r a m a s floríferas que se f o r m a n después, al aire libre, tienen un follaj e disperso. En la filotaxis dispersa no hay ortósticos, los puntos de inserción foliar de los nudos sucesivos f o r m a n m á s bien una línea helicoidal, que, cuando se acortan los nudos - r o setas foliares, pinas, inflorescencias d e compuestas, e t c parecen una espiral (espiral genética o f u n d a m e n t a l , figs. 4 - 1 5 , 4 - 1 6 ) . El ángulo de divergencia es la mayoría de las veces algo superior a 1/3 d e 360°, a menudo, p. ej., aprox. 135°. También en los ejes de follaje disperso llegan casi a coincidir una y otra vez las hojas de los nudos alejados. Sin embargo, aquí no se trata de verdaderos ortósticqs, sino siempre de espirósticos (líneas helicoidales). El sentido de giro de la espiral genética no está fijo e incluso varía en los brotes de una m i s m a planta. Antes se suponía q u e también en la filotaxis dispersa había verdaderos ortósticos; la distiquia se consideraba un caso e x t r e m o de dispersión. En consecuencia, se ha calculado el ángulo de diver-

Fig. 4-14: E j e m p l o s d e distiquia. A Polygonatum multiflorum (0,4x). B Cotoneaster, r a m a del primer a ñ o (0,4x); en el s e g u n d o a ñ o , las r a m a s laterales q u e b r o t a n d e las y e m a s axilares f o r m a n u n a superficie p.'cr.c. He m a s s e m e j a n t e s p u e d e n verse, p. ej., e n los o l m o s (fig. 4 . 2 8 ) . C Aloe plicatilis-, el eje axial es visible tras la caída d e las c a r n o s a s h o j a s (0,4x). En o t r a s e s p e c i e s d e Aloe y t a m b i é n en m u c h o s lirios, g r a m í n e a s , o r q u í d e a s , etc., los d o s ortósticos se convierten en líneas helicoidales por crecimient o r o t a t o r i o del e j e (espirodistiquia). D Espiga d e trigo en flor (2x).

158

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

Fig. 4-15: Filotaxis d i s p e r s a . A Roseta foliar del llantén Plantago media: sucesión d e h o j a s a lo largo d e la espiral f u n d a m e n t a l ; á n g u l o d e divergencia

d e aprox. 135°, e q u i v a l e n t e a p r o x i m a d a m e n t e a la disposición 3 / 8 (0,7x). B E s c a m a s d e un c o n o d e pino (v. fig. 4 - 1 6 B ) n u m e r a d a s s e g ú n el o r d e n d e f o r m a c i ó n (1-56); íneas 1 - 1 3 continuas, lineas l-VIII a trazos; los n u m e r o s o s parásticos característicos d e la filotaxis dispersa (líneas oblicuas) n o d e b e n c o n f u n d i r s e con los d e u n a espiral f u n d a m e n t a l = espiróstico); n o se f o r m a n ortósticos, las líneas f i n a s a t r a z o s 1 - 2 1 p r e s e n t a n u n a curva evidente. C-E R e c e p t á c u l o s g e n e r a d o s por o r d e n a d o r : d o s h o j a s sucesivas e s t á n s e p a r a d a s s i e m p r e por el á n g u l o d e divergencia escogido, q u e en D se corresp o n d e con el á n g u l o á u r e o 137,5°, en C 1 3 6 , 5 ° y 1 3 8 ° en E. C o m p a r á n d o l o c o n B o la fig. 4 - 1 6 B y C se ve que, en la o r d e n a c i ó n foliar o floral dispersa y sin alteraciones, se c o n s e r v a con exactitud el á n g u l o c o r r e s p o n d i e n t e a la sección á u r e a . - A: s e g ú n W. Troll; C-E: s e g ú n P.H. Richter y H. Dullin.

q u e e s característico, p. ej., de las ciperáceas, c o n sus tallos triangulares: a m e n u d o las fracciones de divergencia q u e se han de hallar a p r o x i m a d a m e n t e tienen los valores 2/5 y 3/8 y los ángulos de divergencia c o r r e s p o n d i e n t e s son 144° y 135°). Si se prescinde de la distiquia, los valores citados para D d a n una progresión n u m é rica (progresión principal de S c h i m p e r - B r a u n ) , en la que tanto numeradores c o m o d e n o m i n a d o r e s c o r r e s p o n d e n a la llamada progresión de Fibonacci. E n esta progresión, c a d a n ú m e r o es igual a la s u m a de los dos anteriores: 1 . 2 . 3 . 5 . 8, 13... y a se a p r o x i m a en estas circunstancias a un valor límite irracional, d i v e r g e n c i a límite a , = 137°30'... Este á n g u l o parte todo el círculo en la d e n o m i nada sección áurea, q u e ya en la arquitectura d e la antigüedad des e m p e ñ a b a un papel importante: un s e g m e n t o (ángulo, masa...) (a) se divide en dos partes desiguales, de tal m a n e r a q u e la m e n o r (c) guarda una relación con la m a y o r (b) del m i s m o m o d o q u e ésta la g u a r d a c o n (a). De aquí que b~ = c/a. y b/c = (360° - a t ) / a u = = 1,618... La proporción de la sección áurea ha resultado especialm e n t e grata desde el p u n t o de vista estético y p u e d e ser que también por e s o nosotros e n c o n t r e m o s tan bello, p. ej., el capítulo de un girasol (fig. 4 - 1 6 C), en el cual la sección áurea se realiza m á s de mil veces. R e t r o s p e c t i v a m e n t e , por lo d e m á s , hay que decir que c o n s t r u c c i o n e s ideales c o m o la progresión principal d e S c h i m p e r -

Braun han tenido un e f e c t o desorientador m á s que clarificador en el estudio de la filotaxis y sus causas.

Los diferentes tipos de filotaxis se basan en las diferentes disposiciones de los primordios foliares sobre los puntos vegetativos. Los primeros primordios foliares tienen una f o r m a semejante (fig. 3-3 C. D). Se hallan además sobre la superficie del c o n o vegetativo, en la superficie disponible de su zona morfogenética, de m o d o que están lo más j u n tos posible. Esto implica la formación de un modelo hexagonal (compactación hexagonal, fig. 4-17, 1). Todos los tipos filotácticos conocidos se reducen a los modelos hexagonales planos de los primordios foliares. C o m o parámetros determinantes suplementarios están (1) la relación de tamaño entre los primordios foliares y el contorno del c o n o vegetativo, así c o m o (2) la disposición recta o inclinada del m o d e l o primordial hexagonal. Sólo en la disposición recta - u n a de las tres líneas del retículo es paralela al eje longitudinal del t a l l o - se f o r m a n ortósticos. Esta condición se c u m p l e tanto en la filotaxis verticilada c o m o en la filotaxis dística. En la disposición inclinada del mo-

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

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Fig. 4-16: Ejemplos d e filotaxis d i s p e r s a . A Brote d e la l e c h e t r e z n a Euphorbia myrsinites-, las h o j a s f o r m a n vistosas hileras o b l i c u a s (parásticos). B Las

e s c a m a s lignificadas d e un c o n o d e pino s o n h o j a s t r a n s f o r m a d a s ; t a m b i é n a q u í s e r e c o n o c e la filotaxis dispersa p r o d u c i d a por m u c h o s p a r á s t i c o s (1,4x). C C a p i t u l o del girasol Helianthus annuus, los m á s d e 1 0 0 0 flósculos d e la inflorescencia disciforme florecen d e s d e f u e r a h a c i a d e n t r o (morfológ i c a m e n t e d e s d e « a b a j o » hacia «arriba»); se hallan en las axilas d e p á l e a s y, por t a n t o , r e p r o d u c e n su disposición dispersa c o n n u m e r o s o s p a r á s i t o s (0,25x). D R o s e t a foliar d e Aeonium manriqueorum (1,2x). E Las r a m a s del a b e t o (aquí d e s d e a b a j o , c o n las listas c é r e a s características en las a g u j a s ) t i e n e n las a g u j a s e n d o s filas; esto, sin e m b a r g o , n o se b a s a e n la distiquia, s i n o en los m o v i m i e n t o s c o r r e s p o n d i e n t e s d e las a g u j a s (de disposición dispersa) al crecer (2x).

délo son concebibles dos ordenaciones m á s simples de los primordios foliares, que se corresponden casi aproximadamente con las disposiciones 2/5 y 3/8 de la teoría filotáctica clásica.

i n h i b i d o r ) gracias a la distancia casi igual entre los e le me ntos contiguos y que se pueden distinguir fácilmente de los modelos a c c i d e n t a l e s ( e j e m p l o : g r a n o s e s p a r c i d o s ) ( c u a d r o 4-1, fig. E; v. 7.4.2).

F o r m a c i o n e s de modelos c o m o las a q u í descritas son frecuentes entre las plantas (y los animales). E j e m p l o s conocidos a nivel de tejido son la ordenación de los e s t o m a s o de los tricomas sobre la epidermis foliar. Por lo demás, generalmente, los el em en t o s del m o d e l o no están en contacto inmediato, y ordenaciones s e m e j a n tes con una regularidad y simetría semejantes a las de los primordios foliares se producen sólo ocasionalmente. N o obstante, siempre subyace en estas muestras el m i s m o principio de formación: cada e l e m e n t o del modelo, una vez se ha f o r m a d o , impide la formación de un e l e m e n t o igual en su e n t o r n o inmediato - d e n t r o de un c a m p o de i n h i b i c i ó n - A s í pues, d i c h o s e le me n t o s sólo pueden formarse fuera de los c a m p o s de inhibición existentes, lo cual también ocurre de hecho a distancias lo m á s reducidas posible en general - c o n una tendencia d e f o r m a c i ó n d a d a - A s í se origina finalmente una compactación de c a m p o s d e inhibición y, por lanto. un m o d e l o q u e se acredita c o m o m o d e l o regular ( m o d e l o d e efecto

Para aplicar esta representación a los puntos vegetativos hay que postular, por un lado, q u e los primordios foliares pueden formarse ante t o d o sólo a una distancia m í n i m a determinada del ápice en crecimiento y, por otro, q u e se acercan lo más posible a los prim o r d i o s ya existentes. En estas circunstancias, el m o d e l o de los primordios ya f o r m a d o s determina su propia continuación, y lanto la ley de la equidistancia c o m o la d e la alternancia encuentran a q u í una explicación sencilla, a u n q u e por lo pronto sólo formal. Se pueden realizar m u c h o s modelos biológicos, incluso muy complej o s , mediante simulación por ordenador basándose en conjeturas sencillas.

Durante la formación del (de los) primordio(s) foliar(es) m á s joven(es) c a m b i a la f o r m a de su c a m p o inicial (la zona del c o n o vegetativo libre de primordios). Sin embargo, a intervalos regulares, aparece una y otra vez la confi-

160

4 Morfología y anatomía de los cormófitos

Fig. 4-17: Las filotaxis p u e d e n reducirse a u n a c o m p a c t a c i ó n h e x a g o n a l d e los primordios foliares e n el c o n o v e g e t a t i v o . Si, simplificando, se s u p o n e q u e t o d o s los primordios foliares son circulares y del m i s m o t a m a ñ o y q u e el c o n o v e g e tativo es un cilindro cuya superficie se secciona l o n g i t u d i n a l m e n t e y q u e d a a p l a n a d a , las i m á g e n e s parciales r e p r o d u c e n las s i g u i e n t e s situaciones: 1 m o d e l o h e x a g o n a l o verticilo t e t r á m e r o en 5 n u d o s sucesivos; 2 distiquia; 3 decusación; 4 verticilo t r í m e r o (p. ej., a d e l f a , b a l s a m i n a ) ; 5, 6 dispersión: disposición 3 / 8 o 2/3. Los ortósticos ( l í n e a s t r a n s v e r s a l e s ) a p a r e c e n en las filotaxis verticiladas y en la distiquia (1-4), p e r o n o e n la dispersión, d o n d e el m o d e l o h e x a g o n a l d e los prim o r d i o s e s oblicuo al e j e axial (lineas p u n t e a d a s en 5 y 6: espiral f u n d a m e n t a l ) .

guración primitiva. E s t a variación periódica de la configuración (o el intervalo de t i e m p o correspondiente), que se repite rítmicamente entre la formación de primordios foliares sucesivos, se d e n o m i n a plastócrono.

4 . 2 . 3 Rizomas Muchas plantas herbáceas poseen tallos subterráneos que se llaman rizomas. Éstos crecen en el suelo sobre todo horizontalmente y pueden distinguirse de las raíces por su génesis, por la estructura de su punto vegetativo, así c o m o por la disposición periférica de los haces conductores y la presencia de órganos o cicatrices foliares. Las hojas de los rizomas a m e n u d o apenas si se reconocen, con frecuencia son catafílos e s c a m o s o s y/o efímeros. Los rizomas posibilitan la invernación segura en el suelo protector y, por ello, sirven sobre todo c o m o depósitos de reservas. A menudo están e n g r o s a d o s (Iris, Polygonatum: fig. 4 - 1 8 B, C, E). Los rizomas presentan raíces que nacen de ellos y se ramifican de vez en cuando. C o m o los segmentos m á s viejos del rizoma mueren con el paso de los años, se produce una multiplicación vegetativa: a partir de una planta rizomatosa se p u e d e f o r m a r un p o l i c o r m o ampliamente ramificado, que acaba o c u p a n d o una gran superficie y, en ciertas circunstancias, llega a ser m u y viejo, aunque las partes aéreas de los tallos mueran cada año (ejemplos: fre-

sal, Convallaria,

Anemone

nemorosa. Mercurialis,

mu-

chas prímulas; Pteridium).

f

4 . 2 . 4 Las f o r m a s v i t a l e s C o n la f u n c i ó n del r i z o m a c o m o ó r g a n o invernante se plantea un problema e c o m o r f o l ó g i c o a todas las plantas que viven en zonas con estaciones marcadas. A d e m á s , se-

gún las circunstancias geográficas, pasan a primer plano d i v e r s o s f a c t o r e s a m b i e n t a l e s , sobre todo los f a c t o r e s agua (v. 13.5) y/o temperatura (v. 13.3). En la flora centroeuropea (y en otras de climas equivalentes), el cambio de temperatura entre los m e s e s de invierno y verano ha provocado una serie de estrategias adaptativas determinadas que se denominan colectivamente f o r m a s vitales. Por otra parte, es decisiva la manera en que puedan resistir los delicados puntos vegetativos del tallo las bajas temperaturas de los fríos invernales. Se distinguen las siguientes f o r m a s vitales (fig. 4-19): •

F a n e r ó f i t o s son los árboles y arbustos, es decir, las plantas leñosas, cuyas y e m a s caulinares no sólo invernan por encima del suelo, sino incluso por encima de la capa protectora de la nieve (gr. phanerós: evidente). L o s meristemas apicales resisten el frío. Impiden que se sequen las e s c a m a s g é m i c a s (tegmentos), que los protegen y están densamente agrupadas. Estos órganos foliares s e c o s , recios y de estructura e s p e c i a l m e n t e sencilla con frecuencia están cubiertos de resinas o de s e c r e c i o n e s g o m o s a s o m u c i l a g i n o s a s de los p e l o s glandulares. Se desprenden en primavera y las cicatrices que dejan, densamente agrupadas, forman en los brotes q u e c o n t i n ú a n c r e c i e n d o u n a s características « z o n a s anulares», que marcan los límites del crecimiento anual (fig. 4-20).

A s i m i s m o , hay q u e distinguir entre f a n e r ó f i t o s sempervirentes y estivivirentes (estivifolios) en f u n c i ó n de si los órganos foliares resisten o no el frío. En las plantas perennes, con áreas de distribución fuera de las zonas a m e n a z a d a s por las heladas, por e j e m plo, j u n t o al M e d i t e r r á n e o , p r e d o m i n a n las plantas s e m p e r v i rentes.

•

Caméfitos: subarbustos, cuyas y e m a s perdurantes se hallan apenas por encima del suelo (gr. chamaiphyés: planta baja). G o z a n de una eficaz protección contra el frío gracias a la cubierta de nieve invernal: la nieve es un mal conductor del calor debido a su elevado contenido de aire. A este grupo pertenecen muchas plantas

4 . 2 El e j e caulinar

161

Fig. 4-18: Rizomas. A En París quadrifolia, los b r o t e s a é r e o s v e r d e s son

ejes laterales del r i z o m a ; París e s u n a h i e r b a r i z o m a t o s a (v. 4.2.4). a - c b r o t e s floríferos d e tres a ñ o s consecutivos. B, C En Polygonatum multíflorum, e n cambio, la y e m a terminal del rizoma f o r m a a n u a l m e n t e un brote florífero a é r e o , q u e f i n a l m e n t e m u e r e y d e j a tras d e sí las característic a s cicatrices (C, 1,5x), a las c u a l e s d e b e su n o m b r e la p l a n t a («sello d e S a l o m ó n » ) , El rizoma s i g u e c r e c i e n d o s i m p ó d i c a m e n t e , es decir, a t r a v é s d e u n a y e m a lateral. D Rizoma d e Viola odorata con r e s t o s o s c u r o s d e catafilos y clara m e t a m e r í a d e n u d o s y e n t r e n u d o s (2x). E Rizoma d e reserva r a m i f i c a d o d e Iris c o n cicatrices foliares t r a n s v e r s a l e s d e n s a m e n t e a g r u p a d a s y, en ellas, m u ñ o n e s d e los h a c e s c o n d u c t o r e s (0,6x). - A: seg ú n A. Braun.

leñosas d e c u m b e n t e s y replantes («plantas en espaldera»), así c o m o plantas pulviniformes (fig. 4-21; láminas 15-3G, 15-11 A ) de la tundra nórdica y de alta montaña, pero también, p. ej., Erica carnea y la breci-

na Calluna.

-'I

•

•

Criptófitos (gr. kryptós: oculto) = geófitos: poseen órganos axiales subterráneos, es decir, las protegen sus y e m a s perdurantes b a j o el suelo. De acuerdo con las f o r m a s m á s frecuentes hay que distinguir entre geófitos rizomatosos y bulbosos. Los brotes aéreos («escapos») con hojas y flores se forman cada año - p a r a ello se necesitan las sustancias de reserva del rizoma o el b u l b o y desaparecen a lo m á s tardar a c o m i e n z o s del invierno, a excepción a m e n u d o de una roseta foliar. (Para evitar c o n f u s i o n e s : los criptófitos [Cryptophyta] son también una división de las algas; v. fig. 11-68). Una posición intermedia entre los caméfitos y los criptófitos es la que ocupan los hemicriptófitos, cuyas yem a s perdurantes se hallan a ras del suelo y están protegidas por la nieve o p o r las h o j a s caídas durante el invierno. Entre ellas se cuentan numerosas gramíneas (también los cereales de invierno), plantas en roseta (llantén, diente de león), plantas estoloníferas c o m o el fresal y el botón de oro (Ranunculus repens); asimism o , plantas altas cuyas y e m a s perdurantes se hallan sobre la base de tallos aéreos muertos (ortiga; Lysimachia

vulgaris). Terófitos (gr. théros: verano): carecen por completo de órganos axiales perennes, invernan en forma de semillas. Son especialmente resistentes al frío por su bajo contenido en agua. Al m i s m o tiempo contienen las sustancias necesarias para germinar en el embrión (cotiledones) o en un tejido nutricio especial: el endosperma o el perisperma. Los terófitos son las verdaderas hierbas, mueren después de la maduración de las semillas de acuerdo con un programa interno de desarrollo. Entre ellas se encuentran las plantas anuales y las bienales. Mientras que las hierbas anuales son sobre todo plantas ruderales, es decir, plantas que en seguida se asientan sobre c a m p o s no cultivados, escombros, etc. (lat. rudus: ruinas, escombros), las plantas bienales en roseta se encuentran también en c o m u n i d a d e s vegetales estables.

162

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

Fig. 4-19: F o r m a s vitales. Las p a r t e s c o l o r e a d a s d e las p l a n t a s p e r d u r a n e n invierno, las r e s t a n t e s m u e r e n en o t o ñ o . A, B C a m é f i t o s ( V i n c a y Vaccinium). C Fanerófito (haya). D-F Hemicriptófitos (D d i e n t e d e león, Taraxacum, c o m o e j e m p l o d e p l a n t a c o n r o s e t a foliar; E Ranunculus repens, estolonífera; F Lysimachia, e s c a p o s a ) . G, H Criptófitos (G Anemone, g e ó f i t o r i z o m a t o s o ; H Crocus, g e ó f i t o t u b e r o s o ) . I Terófito (la a m a p o l a Papaver rhoeas). - S e g ú n H.Walter.

4 . 2 . 5 Ramificación del eje caulinar 4.2.5.1 Ramificación dicótoma y axilar

Fig. 4-20: Z o n a s a n u l a r e s s o b r e u n a r a m a d e h a y a q u e ha crecido d u r a n te siete a ñ o s c o m o b r a q u i b l a s t o y q u e luego p r o s i g u e su desarrollo c o m o m a c r o b l a s t o (con b r a q u i b l a s t o lateral; 2,4x) (v. t a m b i é n fig. 4 - 9 C, D).

En los pteridófitos, al contrario que en los espermatófitos, es rara la ramificación dicótoma. Sin embargo, también en ellos existen la mayoría de las veces unas firmes relaciones locales entre bases foliares y y e m a s laterales, sólo que las yemas, p. ej., se sitúan oblicuamente por d e b a j o de los puntos de inserción de las hojas. A s í pues, la posición de la y e m a no es precisamente axilar, sino Filomoconjunta; la ramificación axilar aparece c o m o un caso especial de la filomoconjunta. Otro tipo de ramificación básicamente diferente es la dicotomía, que se basa en una división del meristema apical (fig. 5-12). Mientras que la ramificación filomoconjunta se sitúa en la zona de los primordios foliares y, por tanto, lateralmente respecto al c o n o vegetativo, la dicotomía tiene lugar directamente en la zona inicial del meristema apical. La d i c o t o m í a p r e d o m i n a en las l i c o p o d i ó p s i d a s (fig. 11-134 G ) y también ocasionalmente en los pteridófitos. Los sistemas de ramificación f o r m a d o s por dicotomía se llaman dicocladios (gr. dichos: dos veces, y klá-

dion: rama).

4.2.5.2 Sistemas de ramificación axilar

Fig. 4-21: P l a n t a s pulviniformes. A Azorella selago, u n a umbelífera d e

las Islas Kerguelen, d e u n a z o n a t e m p e s t u o s a del sur del o c é a n o Indico (0,2x). B S i s t e m a axial s i m p ó d i c o d e las p l a n t a s p u l v i n i f o r m e s . - A : s e g ú n A.F.W. Schrimper; B: s e g ú n W. R a u h .

En los e s p e r m a t ó f i t o s . la r a m i f i c a c i ó n axilar (lateral) constituye la regla. A s í pues, los brotes laterales crecen de las axilas de las hojas. En la zona vegetativa, las hojas se d e n o m i n a n h o j a s t e c t r i c e s y, en la zona floral (en las inflorescencias), brácteas (hipsofilos). Así c o m o en las yem a s axilares de las coniferas sólo se forman relativamente pocas agujas sobre los puntos de inserción, en las an-

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

163

Qué y e m a s axilares brotarán, en qué grado se desarrollarán los ejes laterales que surjan de ellas y c ó m o se ramificarán a su vez está estrictamente regulado de manera específica en todos los c o r m ó f i t o s : se halla b a j o control hormonal (v. 7.6). Al m i s m o tiempo, por las relaciones variables que se dan en el interior de la planta, las llamadas c o r r e l a c i o n e s (v. 7.5), se d e t e r m i n a también el crecim i e n t o e r g u i d o (ortótropo) o el inclinado u horizontal (plagiótropo) de los brotes. En cada caso surgen sistemas de ramificación característicos y específicos. Crean la impresión general de una planta, su porte o hábito (lat. hábitos: porte, aspecto).

Fig. 4-22: Las y e m a s a c c e s o r i a s (o s u p l e m e n t a r i a s ) seriales s e s u p e r p o n e n e n el e j e y las s u p e r i o r e s son las m á s g r a n d e s ( « d e s c e n d e n t e s » : A Forsythia, 3,5x; B Rubus, 2x) o lo son las inferiores ( « a s c e n d e n t e s » : C Lonicera xylosteum, 5x). Se las califica d e laterales a las y e m a s a c c e s o rias a d y a c e n t e s (tal c o m o p u e d e n e n c o n t r a r s e , p. ej., e n las i n f r u t e s c e n cias d e las b a n a n e r a s o en los b u l b o s d e Allium, d e d o n d e b r o t a n los «dientes»), g i o s p e r m a s todas las axilas foliares están provistas de y e m a s laterales. A veces, en una axila foliar, hay incluso varias y e m a s y se habla entonces de v e m a s accesorias (fig. 4-22).

En m u c h o s sistemas de ramificación, los brotes laterales al crecer quedan rezagados con respecto al eje principal. Estos sistemas de ramificación tienen una estructura jerárquica (eje principal, ejes laterales de 1 " , 2.°, 3." ... orden) y reciben el n o m b r e de sistemas m o n o p ó d i c o s (monopodiales) (fig. 4-23 A). El e j e m p l o m á s conocido lo proporciona la pícea o abeto rojo: el tronco, ortótropo y de simetría radial, es el eje principal dominante: el monopodio; los brotes laterales - l a s ramas y ramitas, que presentan a su vez ramificación m o n o p ó d i c a - crecen plagiotrópicamente. Todo el contorno del árbol es cónico y agudo debid o a la dominancia de la yema apical. La mayoría de las coniferas presentan básicamente el m i s m o aspecto - s i e m pre r a m i f i c a c i ó n m o n o p ó d i c a - . También en la copa de m u c h o s planifolios d o m i n a , pese al otro hábito, la ramificación monopódica, p. ej., en el álamo, el fresno, el arce. En otros casos han prosperado m á s los brotes laterales que el eje principal. C o n frecuencia, en estos casos, la yema terminal se atrofia o f o r m a una flor, una inflorescencia, un zarcillo terminal, etc.. de tal manera que ya no es posible el c r e c i m i e n t o longitudinal. La prolongación del sistema axilar la asumen entonces las y e m a s laterales o sus brotes y se f o r m a un sistema s i m p ó d i c o (o simpodial) (fig. 4-23 B, C). La palabra grecolatina «podium» (podio, pedestal) tiene en este contexto el significado de «segmento axial». En los simpodios, el

Fig. 4-23: Tipos d e ramificación. A Estructura axial m o n o p ó d i c a con ramificación lateral ( r a c e m o s a ) ; H eje principal, 1 - 4 e j e s laterales d e 1 °-4.° o r d e n . Ramificación s i m p ó d i c a : B m o n o c a s i o , C dicasio; 1 e j e primario, 2 - 5 ejes laterales.

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4 Morfología y anatomía de los cormófitos

sistema de ramificación está c o m p u e s t o por vigorosos s e g m e n t o s axiales de orden diferente, mientras q u e en los m o n o p o d i o s hay un eje principal d o m i n a n t e y los brotes laterales son siempre m á s delgados de a c u e r d o c o n su rango decreciente (su n ú m e r o de orden creciente). Este estado se m a n t i e n e c o n s t a n t e m e n t e al ir desarrollándose todo el sistema.

El caso más frecuente d e s i m p o d i o es el monocasio, en el que un solo brote lateral sobrepasa al eje principal bloqueado y, de este m o d o , continúa el crecimiento de todo el sistema. Sin e m b a r g o , tras un crecimiento longitudinal limitado también queda detenido este s e g m e n t o axial por los m i s m o s m o t i v o s que el p r i m i t i v o e j e principal. De nuevo un eje lateral sobrepasa al otro, etc. (fig. 4 - 2 3 B). La mayoría de las veces, los brotes que se adelantan se sitúan en la dirección de crecimiento del eje principal, de manera que a m e n u d o sólo puede distinguirse el m o n o c a s i o del m o n o p o d i o después de un estudio atento. Los troncos y las r a m a s de m u c h o s planifolios son s i m p o d i o s . Es el caso, p. ej., del tilo, el haya, el carpe, el o l m o , el castaño y también el avellano. En estas plantas leñosas, la recia « y e m a terminal» q u e se ha f o r m a d o sobre la r a m a invernante en brotación, es en realidad una y e m a lateral (casi) terminal; la y e m a terminal, arqueada y atrofiada casi siempre, ha caído. Un buen e j e m p l o de sistema caulinar s i m p ó d i c o - m o n o c á s i c o se da en la viña (fig. 4 - 2 4 ) . Naturalmente, no sólo los ejes caulinares subterráneos, sino también los rizomas pueden tener una r a m i f i c a c i ó n m o n o p ó d i c a o s i m p ó d i c o m o n o c á s i c a (fig. 4 - 1 8 A - C ) .

Más escasos que los m o n o c a s i o s son los dicasios y los pleiocasios, en los que dos o más brotes laterales del mism o rango rebasan al e j e principal b l o q u e a d o (fig. 4 - 2 3 C). E j e m p l o s conocidos de dicasios son los sistemas axiales de la lila Syrínga y el m u é r d a g o (fig. 11 -241), así c o m o el sistema de ramificación de las cariofiláceas, d o n d e las yemas terminales se c o n s u m e n n o r m a l m e n t e produciendo flores (fig. 11-239 D). La estrecha relación que existe en la ramificación axilar entre filotaxis y ramificación axial sobresale aquí por el h e c h o de que los dicasios aparecen en plantas con filotaxis decusada. Si, en los m o n o p o d i o s , la y e m a terminal resulta p e r j u d i c a d a por agentes externos, la y e m a lateral m á s p r ó x i m a suele a s u m i r su función; el c r e c i m i e n t o posterior en este lugar f o r z o s a y excepcionalm e n t e sigue siendo m o n o c á s i c o . N o obstante, m u c h a s plantas oscilan también en circunstancias normales enlre ramificación m o n o p ó d i c a y s i m p ó d i c a d e p e n d i e n d o de factores internos, con especial f r e c u e n c i a en la transición de la f a s e del desarrollo vegetativo a la del desarrollo floral.

Fig. 4-24: M o n o c a s i o d e la vid Vitis vinifera; los s e g m e n t o s s i m p ó d i c o s sucesivos, d i b u j a d o s a l t e r n a t i v a m e n t e en b l a n c o y negro, a c a b a n en zarcillos. Las y e m a s q u e se hallan en los e j e s d e las h o j a s t e r m i n a l e s d e los s e g m e n t o s s i m p ó d i c o s son y e m a s a c c e s o r i a s seriales: los «pimpollos» del viticultor, cuya eliminación, el « d e s p i m p o l l a d o » , constituye u n a i m p o r t a n t e m e d i d a en el c u i d a d o d e las viñas. - M o d i f i c a d o s e g ú n A.W. Eichler.

Sólo en raras o c a s i o n e s (p. ej., en la a m a p o l a ) ocurre que el eje primario de una plántula crezca m o n o p ó d i c a m e n t e hasta la f o r m a ción de una flor terminal. C o n m u c h a m a y o r frecuencia sólo prod u c e n flores los brotes de orden superior, de manera que se forman características sucesiones de r a m a s o vastagos. Así, p. ej., el llantén mayor, Plantago majar, f o r m a sobre su primer eje sólo una roseta basal, sobre el eje lateral de 1." orden, hipsofilos poco vistosos y sólo sus cortos brotes laterales a c a b a n con flores. El llantén es una planta «triplicauiescente». En m u c h o s árboles sólo pueden producir flores las ramas de orden m u y alto y, por eso, las plantas leñosas a m e n u d o tardan varios años e n producir flores.

4.2.5.3 Inflorescencias Las inflorescencias ofrecen e j e m p l o s especialmente buenos de las distintas posibilidades de ramificación. Su diversidad es enorme. Sólo es superada todavía por la de las flores. Es posible hacer una división de la diversidad de f o r m a s según los siguientes criterios: •

Inflorescencias s i m p l e s / c o m p l e j a s (compuestas): se distinguen por el grado de r a m i f i c a c i ó n (figs. 4 - 2 5 , 4-26). En las inflorescencias simples sólo participan ejes c u y o rango (orden) se distingue por pertenecer a un solo nivel, mientras que en las inflorescencias complejas hay ejes con grandes diferencias de rango. • Inflorescencias racemosas/cimosas: esta diferencia se corresponde con la ramificación m o n o p ó d i c a y simpódica. Las inflorescencias simples son básicamente monopódicas o racemosas. • Inflorescencias abiertas/cerradas (cuadro 4-2, fig. C): cuando todos los ejes de una inflorescencia - l a cantidad de éstas puede ser escasa o muy a b u n d a n t e - acaban con llores terminales, se trata de una inflorescencia cerrada. En cambio, las inflorescencias abiertas no acaban con f l o r e s t e r m i n a l e s . A s i m i s m o , en las i n f l o r e s c e n c i a s abiertas, las yemas terminales cesan sucesivamente de crecer en circunstancias determinadas; sin embargo, se reactivan, de m o d o que estas inflorescencias pueden seguir creciendo vegetativamente.

Fig. 4-25: Inflorescencias simples. Se hallan e j e m p l o s c o n o c i d o s d e inflorescencias r a c e m o s a s en m u c h a s liliáceas y brasicáceas, en Epilobium y Berberis. Se d i s p o n e n en e s p i g a s las flores d e Oenothera, Plantago, Phyteuma y la mayoría d e las o r q u í d e a s . Se e n c u e n t r a n e s p á d i c e s en el maíz y los aros, Arum. Se f o r m a n u m b e l a s e n Astrantia, Hederá y Prímula. Se f o r m a n c a p í t u l o s y c a b e z u e l a s en Scabiosa, Knautia y t a m b i é n en las c o m p u e s t a s o a s t e r á c e a s . - S e g ú n F. W e b e r l i n g y H.O. S c h w a n t e s .

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

165

Cuadro 4-2: Morfología d e las inflorescencias Inflorescencias simples (fig. 4-25): La espiga se distingue del r a c i m o por tener las flores sin cabillo, insertas en las axilas de las brácteas (sentadas, sésiles), y de la u m b e l a por el acortamiento del eje de la inflorescencia, q u e se ve c o m p e n s a d o por el alargamiento de los cabillos florales, todos a p r o x i m a d a m e n t e a la m i s m a altura. En el espádice, q u e es semejante a la espiga, el e j e de la inflorescencia es muy grueso y, en el capítulo (= cabezuela), éste está m á s o m e n o s reducido y a m e n u d o presenta en la base una envoltura (involucro) d e brácteas dispuestas en roseta (hojas involúcrales, q u e n o se deben c o n f u n d i r con las hojas tectrices de las flores del interior del capítulo). C u a n d o , en las inflorescencias s i m p l e s ( r a c i m o s , e s p i g a s , u m belas), las flores son sustituidas por i n f l o r e s c e n c i a s c o m p l e t a s , nos h a l l a m o s ante i n f l o r e s c e n c i a s c o m p u e s t a s (fig. 4 - 2 6 ) : racimos, e s p i g a s y u m b e l a s c o m p u e s t a s o dobles. En la panícula, el e j e de la inflorescencia acaba con una flor terminal, al igual q u e todos los e j e s laterales, c u y o g r a d o de r a m i f i c a c i ó n a u m e n t a c o n s t a n t e m e n t e hacia a b a j o , d e s d e la flor m á s alta, situada por d e b a j o de la flor terminal. El c o n t o r n o c ó n i c o de una panícula p u e d e t r a n s f o r m a r s e c u a n d o t o d a s las flores llegan a la m i s m a altura al alargarse los e j e s laterales ( c o r i m b o ; e j e m plo: el serbal de c a z a d o r e s , Sorbus aucuparia). La p a n í c u l a p u e d e llegar incluso a «invertirse» c o m p l e t a m e n t e por el progresivo c r e c i m i e n t o de los e j e s inferiores de la inflorescencia (p. ej., en la reina de los prados. Filipéndula) y se d e n o m i n a entonces antela. El tirsoide. provisto de flor terminal, y el tirso, no r e m a t a d o p o r una f l o r t e r m i n a l , se d e f i n e n con r e s p e c t o a la p a n í c u la c o m o inflorescencias con inflorescencias parciales de ramificación c i m o s a . Por r a m i f i c a c i ó n c i m o s a se e n t i e n d e una sola r a m i f i c a c i ó n , p r o c e d e n t e d e la axila de los p r o f i l o s (fig. A), q u e se s e p a r a n c o m o ó r g a n o s f o l i a r e s ú n i c o s por d e b a j o d e las flores y q u e , en las e u c o t i l e d ó n e a s ( t a m b i é n en a l g u n a s m o n o c o t i l e d ó n e a s ) suelen aparecer por p a r e j a s y en disposición

Fig. A: La foliación d e los b r o t e s laterales c o m i e n z a t a m b i é n e n las inflorescencias con u n o o d o s «profilos» q u e d e s t a c a n p o r su f o r m a y por c ó m o se d i s p o n e n a n t e las o t r a s hojas. C u a n d o se trata d e d o s profilos ( c o m o e n la mayoría d e las eudicotiledóneas, 1 y 2) e s t o s suelen d i s p o n e r s e t r a n s v e r s a l m e n t e . En las monocotiledón e a s a p a r e c e sólo un profilo y n o se d i s p o n e lateralmente, sino dirigido hacia el eje principal (en color). Lado del brote lateral: profilo « a d o s a d o » . P r o b a b l e m e n t e es el r e s u l t a d o d e la fusión d e d o s profilos. - S e g ú n D. von Denffer. - A la izquierda, vista lateral; a la d e r e c h a , d i a g r a m a ; ejes principales e n rojo.

transversal (opuestos o alternos). Si la r a m i f i c a c i ó n se produce s i e m p r e en la axila de los d o s profilos, t e n e m o s el dicasio (fig. B), en el q u e los ejes laterales del profilo se dividen en dos y se prolongan s u p e r a n d o al e j e madre. C u a n d o el eje de un profilo p e r m a n e c e «estéril», la ramificación es m o n o c á s i c a en vez de dicásica. C u a n d o sobre los ejes sucesivos los primordios se desarrollan a l t e r n a d a m e n t e en la axila del profilo d e r e c h o e izquierdo, se f o r m a el cincino, pero, si siempre sólo es fértil el profilo d e r e c h o o el izquierdo (relativo, respectivamente, a la m e d i a n a q u e discurre a través d e la hoja tectriz correspondiente y el e j e original), se forma un bóstrix o bóstrico (fig. B). Si esto se p r o d u ce sobre los d o s ejes de una inflorescencia parcial de ramificación inicialmente cimosa, se habla de cincino compuesto o doble (ortiga muerta y otras lamiáceas) o de un bóstrix c o m p u e s t o o doble. Si, c o m o en m u c h a s monocotiledóneas y t a m b i é n en a l g u n a s e u d i c o t i l e d ó n e a s , a p a r e c e s ó l o un p r o f i l o a d o s a d o , q u e se halla s o b r e el lado del brote axilar o r i e n t a d o hacia la hoja tectriz y, por lo tanto, entre el e j e principal y el lateral, el resultado será (a partir d e la ramificación cincinoide correspondiente) un ripidio (p. ej., el g é n e r o Iris), una inflorescencia c i m o s a parcial c u y o s ejes están todos dispuestos en un plano. Inflorescencias m o n o t é l i c a s y politélicas (monotelas y politelas). Estos dos tipos surgen de la c o m p a r a c i ó n m o r f o l ó g i c a de las inflorescencias. En el tipo m o n o t é l i c o , c o m o la panícula (fig. 4-26), los e j e s laterales y el principal están rematados por una flor terminal. L o s ejes floríferos laterales procedentes del e j e prinicipal y situados b a j o la flor terminal se consideran en c o n j u n t o - t a n t o si están r a m i f i c a d o s c o m o si no lo e s t á n - elem e n t o s h o m ó l o g o s y equivalentes. C o m o en cierto m o d o repiten el c o m p o r t a m i e n t o de los brotes principales, todos por igual reciben el n o m b r e de brotes de repetición o paracladios y, según las r a m i f i c a c i o n e s , paracladios de 1 / ' hasta n orden. Este sistema p u e d e m o d i f i c a r s e d e m ú l t i p l e s m a n e r a s de a c u e r d o con el principio de las proporciones variables: a u m e n t o o disminución del n ú m e r o de flores hasta q u e d a r reducido a la flor terminal, diferentes t r a n s f o r m a c i o n e s de los entrenudos en cada s e g m e n t o , otras f o r m a s d e ramificación (p. ej., tirsoidal) o activación diferencial d e los ejes inferior o superior (acrotónica o basotónica).

Fig. B: A l g u n a s f o r m a s d e ramificación cimosa e n las inflorescencias. Vista lateral y d i a g r a m a d e u n dicasio. Cincino: p. ej. # petunia. Bóstrix: p. ej., flor de San Juan. S e g ú n W. Troll y F. Weberling.

$

J

166

I 4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

- 4 Las inflorescencias de estructura politélica rematan no con una flor terminal, sino con una florescencia multiflora (florescencia principal, fig. C, II) de flores laterales o de florescencias parciales cimosas, c o m o en el tirso. Al contrario que en las inflorescencias de tipo monotélico, el ápice axial permanece abierto (a veces vuelve m á s tarde incluso a crecer vegetativamente c o m o , p. ej., en el ananás). De la florescencia principal salen brotes laterales que, al repetir el c o m p o r t a m i e n t o de los brotes principales, acaban también en una florescencia (coflorescencia). Por lo tanto, reciben también el n o m b r e de paracladios (de tipo politélico). Las inflorescencias politélicas se separan de las monotélicas en dos fases de su desarrollo: 1 .* perdiendo la flor terminal y 2 / al especializarse sus e j e s laterales en el em en t o s que, c o m o flores individuales o florescencias parciales constituyen una unidad de orden superior (la florescencia) y los paracladios, q u e acaban a su v e z en una florescencia. La flor terminal de una inflorescencia monotélica o la florescencia principal de una politélica preceden a un s e g m e n t o en el q u e se desarrollan paracladios o se producen m á s flores. Por d e b a j o de esa zona de e n r i q u e c i m i e n t o o a u m e n t o se halla m á s o menos a continuación una zona de inhibición, d o n d e está inhibida la producción de paracladios. En las plantas herbáceas, las y e m a s axilares de las hojas basales del tallo f u n c i o n a n c o m o y e m a s de renovación (=de innovación), a partir de las cuales se renuevan los brotes aéreos en el siguiente período vegetativo (zona de innovación). Las z o n a s de enriquecimiento, inhibición e innovación constituyen juntas el llamado hipotagma (gr.: upó: d e b a j o y tágma: orden) o base vegetativa, que, por lo tanto, c o m p r e n d e toda la parte m á s vegetativa del tallo. Suele observarse en los paracladios una distribución equivalente si se prescinde d e la inexistencia de la zona d e innovación. En los brotes floríferos de las plantas leñosas (árboles, arbustos), la zona de las y e m a s de renovación y los brotes de la zona d e enriquecimiento que de ellas surgen se hallan a m e n u d o en contacto directo. Muchas veces se han contrapuesto las inflorescencias monotélicas, c o m o inflorescencias cerradas, a las politélicas, c o m o inflor e s c e n c i a s abiertas, p e r o , sin e m b a r g o , t a m b i é n e n t r e las inflorescencias monotélicas hay inflorescencias en las q u e el c o n o vegetativo del eje principal p e r m a n e c e abierto y crece ilimitadam e n t e (muc h o s b e j u c o s y plantas perennes en roseta). N o obstante, la estructura monotélica de los paracladios muestra que se trata de una inflorescencia monotélica. Así pues, las parejas con-

Extensos estudios c o m p a r a t i v o s han llevado finalmente a establecer una diferenciación tipológica entre inflorescencias monotélicas y politélicas (gr. reíos: fin). En el cuadro 4-2 se informa sobre dicha diferenciación y los detalles morfológicos de las inflorescencias.

4.2.5.4 Formas de crecimiento de las plantas leñosas: árboles y arbustos El hábito o porte de los arbustos - l a f o r m a a r b u s t i v a - se produce porque las y e m a s o los brotes laterales situados en la base de los brotes ven su crecimiento más favorecido que los que se hallan m á s arriba: basitonía (fig. 4-27). Por ello, los arbustos p u e d e n rejuvenecer cada período vegetativo desde a b a j o mediante nuevos brotes («vástagos»), disponen de una zona de renovación o innovación. Las r a m a s se r a m i f i c a n e s p e c i a l m e n t e en sus e x t r e m o s sólo escasamente y en la mayoría de los casos tienen u n a altura y una duración limitada. La base leñosa del arbusto, de la cual brotan cada año los vástagos, va creciendo has-

Fig. C: Inflorescencia abierta y cerrada. I Inflorescencia cerrada con flor terminal E, flores laterales q u e florecen d e s d e a b a j o hacia arriba. II Sinflorescencia abierta compleja: florescencia principal HF y e f l o r e s c e n c i a s CoF d e la z o n a d e enriquecimiento BZ con florescencias parciales PF. La z o n a d e enriquecimiento e s t á f o r m a d a por paracladios (Pe, Pe'). En las z o n a s d e inhibición HZ/HZ'está b l o q u e a d a h o r m o n a l m e n t e la brotación d e y e m a s axilares; JZ z o n a d e innovación. La florescencia principal con frecuencia e s t á s e p a r a d a d e la z o n a d e enriquecimiento por un m a r c a d o e n t r e n u d o basal GJ. - S e g ú n W. Troll y F. Weberling.

ceptuales monotélico/politélico y abierto/cerrado distinguen estados diferentes. Bibliografía

Weberling, F. (1981) Morphologie der Bliiten und Blütenstande. Ulmer, Stuttgart.

ta formar un xilopodio (pie de madera) corto, pero grueso y nudoso. El sistema de ramificación de los arbustos es f u n d a m e n t a l m e n t e simpódico. En el sistema axial de los árboles - t a n t o si es monopódico c o m o m o n o c á s i c o - domina la acrotonía: aquí, al contrario de lo que ocurre en los arbustos, las yemas terminales y las yemas laterales superiores o externas que están próximas a ellas son las m á s favorecidas (fig. 4-28; gr. akrós: extremo: tonos: tensión). El crecimiento anual, por tanto, tiene lugar predominantemente en las zonas periféricas de la copa, que está sostenida por un tronco uniforme. El hábito distintivo de las coniferas (gimnospermas) y los planifolios (árboles angiospermos, m á s exactamente dicotiledóneos) se basa en que. en los planifolios, se desarrollan sólo débilmente las ramas o brotes laterales m á s viejos de períodos de crecimiento anteriores, que. por lo tanto, están situados por debajo: acaban secándose y se desprenden. Mediante esta «acrotonía dominante» se llega a un tronco en gran parte sin r a m a s , que la mayoría de las veces, tras algunos siglos/décadas, deja d e crecer en altura y sostiene una amplia copa de c o n t o m o redondeado. En cambio, en las coniferas. que son monopódicas, siguen creciendo las ramas laterales más bajas y viejas, de m a n e r a q u e se origina la conocida copa pi-

4 . 2 El e j e caulinar

&

racimo compuesto

antela

umbela compuesta

tirsoide

ramidal. En grupos m u y densos d e coniferas, las r a m a s inferiores no reciben suficiente luz y m u e r e n por este m o t i v o externo: n o se desprenden, sin e m b a r g o , sino que p e r m a n e c e n en f o r m a de una maraña de ramas rígidas y sin hojas. Esta situación se p r o v o c a a s a b i e n d a s en m u c h a s a r b o l e d a s p l a n t a n d o d e n s a m e n t e sin desm o n t a r m á s tarde para c o n s e g u i r un mejor a p r o v e c h a m i e n t o industrial de los troncos, que han crecido rápidos y e s p i g a d o s , y beneficios m á s grandes. La lobreguez de estas arboledas, en las que el suelo está cubierto por un mantillo de a g u j a s ácidas de d e s c o m -

panícula

167

Fig. 4-26: Inflorescencias c o m p u e s t a s . Racimos compuestos se encuentran en m u c h a s especies d e Trifolium, y las u m b e l a s c o m p u e s t a s s o n características e n la m a y o r í a d e las u m b e l í f e r a s o a p i á c e a s . Ejemplos d e p a n í c u l a s los h a l l a m o s en Syringa, Ligustrum y Vitis. Un c o r i m b o se p r o d u ce c u a n d o las flores d e u n a p a n í c u l a se e n c u e n t r a n a p r o x i m a d a m e n t e en u n m i s m o p l a n o al a l a r g a r s e los e j e s laterales inferiores ( S a m b u c u s , Sorbus, Hydrangea). En Poa se e n c u e n t r a n las llam a d a s espículas, p e q u e ñ a s i n f l o r e s c e n c i a s p a r ciales e n p a n í c u l a s (p. ej., Avena, Poa pratensis. T a m b i é n e s t á n las " g r a m í n e a s con e s p í c u l a s " , las c u a l e s s e hallan en e s p i g a s : trigo, c e b a d a , c e n t e no; Lolium, Agropyrum). Las a n t e l a s se ven m u y bien en la reina d e los p r a d o s , Filipéndula. Tirsos s o n las inflorescencias d e Aesculus, Verbascum y Borago, así c o m o la d e m u c h a s l a b i a d a s (p. ej., la salvia). Los dicasios s o n característicos d e las cariofiláceas ( e s p e c i a l m e n t e llamativos en Stellaria, Cerastium y Arenaria; v. fig. 1 1 - 2 3 9 D), al igual q u e e n el fresal y los tilos (v. c u a d r o 4 - 2 , fig. B ) . S e g ú n W. Troll y F. W e b e r l i n g .

dicasio

posición lenta y d o n d e n a d a verde crece por d e b a j o , es un síntoma clarísimo de un e c o s i s t e m a pervertido artificialmente. U n a posición intermedia entre el arbusto y el árbol tiene la lila Syringa: su sistema axial es acrótono. pero su ramificación es simpódica y. de acuerdo con la filotaxis decusada, dicásica. Por eso, en los e x t r e m o s de los brotes anuales se produce siempre una bifurcación en dos recios brotes, de m a n e r a que no puede f o r m a r s e un tronco u n i f o r m e .

Fig. 4-27: Forma d e c r e c i m i e n t o y ramificación e n los a r b u s t o s . A Avellano, Corylus avellana. B Saúco, Sambucus nigra; s i s t e m a radical c o n raíz principal W s ó l o b o s q u e j a d a . - S e g ú n W. Rauh. P b r o t e s primarios; 1 - 4 r a m a s d e a ñ o s distintos; o r a m a s s u p e r i o r e s activadas, o inferiores inhibidas; E extremos muertos de ramas de distintas generaciones; Ek y e m a s e n la z o n a d e renovación del xilopodio; C n u d o s c o t i l e d ó n e o s , H hipocótilo.

168

4 Morfología y anatomía d e los cormófitos

Fig. 4-28: Forma d e c r e c i m i e n t o y ramificación d e un árbol m o n o p ó d i c o (A) y o t r o s i m p ó d i c o (B). C R a m a d e d o s a ñ o s del o l m o Ulmus minor c o n m a r c a d a a c r o t o n í a : el b r o t e lateral s u p e r i o r S c o n t i n ú a c o m o n u e v o s e g m e n t o s i m p ó d i c o del flores e n los s e g m e n t o s b a s a l e s d e r ' los b r o t e s centrales e inferiores (0,1x). —A, B: seg ú n W. Rauh; C: s e g ú n W. Troll.

4.2.5.5 Metatopia, caulifloria y tallos adventicios; propágulos En algunos antófitos, el principio de la ramificación axilar se ha a b a n d o n a d o aparentemente porque las y e m a s axilares o los puntos de inserción de los brotes laterales son concrescentes con el eje central (concaulescencia) o con la

bráctea tectriz (recaulescencia) (gr. kaulós: tallo). En estos casos se habla de metatopia (gr. alargamiento, fig. 4-29). La concaulescencia está extendida en las solanáceas, entre las que se encuentra la patata. También en la caulifloria, parece que se abandona la ramificación axilar: de las ramas recias o de los troncos surgen i n e s p e r a d a m e n t e braquiblastos con flores o frutos, que deben su origen a la brotación posterior de y e m a s durmientes (figs. 4-30; 11-266 D).

%r%

Fig. 4-29: M e t a t o p i a . A C a s o n o r m a l c o m o p u n t o d e c o m p a r a c i ó n : brote lateral en la axila d e u n a hoja tectriz. B R e c a u l e s c e n c i a . C C o n c a u l e s c e n c i a . D Inflorescencia d e la p a t a t e r a Solanum tuberosunr, c o n c a u lescencia d e d o s b r o t e s laterales c o n bóstrices. - M o d i f i c a d o s e g ú n W. Troll.

Fig. 4-30: Caulifloria. A En Goethea cauliflora, u n a malvácea, las flores se hallan en las axilas d e las h o j a s ya caídas, cuya disposición en el e j e se r e c o n o c e a ú n por las cicatrices foliares. B En el árbol d e Judas, Cercis s¡liquastrum, f r e c u e n t e e n la z o n a m e d i t e r r á n e a , las flores se e n c u e n t r a n en e j e s m á s viejos, en los c u a l e s ya s e ha f o r m a d o el rítidoma, por lo q u e las cicatrices foliares ya n o se v e n . - Fotografías: A: W. Barthlott, B: D. Ziss-

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

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En algunas plantas aparecen unas y e m a s de estructura semejante a las axilares que se d e n o m i n a n p r o p á g u l o s o bulbilos (fig. 4-31) y enraizan en el suelo d a n d o lugar a plantas nuevas. Hay a s i m i s m o también en los antófitos yemas/ramas que de hecho no se formaron en las axilas foliares. Esto es aplicable también a la f o r m a c i ó n de e m b r i o n e s en los sacos embrionarios de los primordios seminales y también a las y e m a s y vastagos adventicios que aparecen en raíces y hojas (fig. 4-32). A m e n u d o , la f o r m a c i ó n de y e m a s adventicias está en relación con lesiones del cuerpo vegetal. Lo m i s m o puede decirse, p. ej., de los rebrotes de la raíz en tocones de árboles o de la n e o f o r m a c i ó n d e puntos vegetativos caulinares en el tejido del callo (o calo), que se utiliza en el cultivo de plantas a partir de cultivos celulares (fig. 7-47).

4 . 2 . 6 Funciones y a d a p t a c i o n e s especiales C o m o casos de m e t a m o r f o s i s de los ejes caulinares ya se han citado los estolones, un m e d i o para la multiplicación vegetativa y la propagación, y los tubérculos de la patata fig. 4-11). Una forma de vida poco habitual y/o adaptaciones a condiciones extremas provocan una serie de m e tamorfosis en los tallos. Las situaciones de este tipo m á s frecuentes son: • Tallos reservantes: en todos los ejes caulinares, al tej i d o de relleno parenquimático le corresponde una f u n ción de depósito de reservas. En determinadas plantas, esta función se vuelve m á s acentuada, el tejido fundamental se multiplica y las ramas aumentan m á s o menos de grosor localmente; se originan tubérculos caulinares.

Fig. 4-31: Cardamine (Dentaria) bulbifera c o n y e m a s axilares transfor-

m a d a s en p r o p á g u l o s .

N o e s raro q u e el hipocótilo f o r m e parte de d i c h a s e s t r u c t u r a s (tubérculos hipocotíleos, p. ej.. en Cyclanien, el rábano, la r e m o lacha roja. En la m o r f o l o g í a vegetal se suele hablar d e la remolacha c u a n d o partes d e las raíces intervienen t a m b i é n - o incluso p a r t i c u l a r m e n t e - e n la f o r m a c i ó n de tubérculos, fig. 4 - 3 3 ; c u a d r o 4 - 5 , figs. D. E). A veces s e g m e n t o s c a u l i n a r e s con h o j a s se transf o r m a n en tubérculos, c o m o en el c o l i n a b o . En las hierbas per e n n e s con t u b é r c u l o s a n u a l e s (p. ej., Colchicum, Crocus) se hincha la base s u b t e r r á n e a del tallo para f o r m a r el t u b é r c u l o invernante. A la p r i m a v e r a siguiente surge una y e m a lateral q u e da origen a un n u e v o brote, cuya base e n t o n c e s se convertirá en un nuevo tubérculo.

• Tallos con función foliar: el parénquima cortical de los tallos herbáceos es verde a causa de los cloroplastos y también en ellos tiene lugar la fotosíntesis. Esta f u n ción, que destaca claramente en los arbustos genistoides, puede forzarse aún m á s en los tallos planos, los platíclados (= platicladios; gr. platys: plano). Los platíclados son b r a q u i b l a s t o s ( f i l ó c l a d o s = filocladios, fig. 4-3) o macroblastos (cladodios, fig. 4-34). Las hojas se han reducido en estos casos a e s c a m a s o espinas, o caen prematuramente. • Suculencia: las plantas de lugares muy secos (xerófitos) tienen que limitar la transpiración. C o m o sus hojas ( n o m o f i l o s ) n o son sólo órganos fotosintéticos, sino también transpiradores, consiguen limitar la transpiración sobre todo cubriendo de espinas las hojas, lo cual

Fig. 4-32: P r o p á g u l o s d e Kalanchoe daigremontiana, u n a c r a s u l á c e a su-

c u l e n t a . Las y e m a s a d v e n t i c i a s (A) f o r m a d a s e n los d i e n t e s del b o r d e foliar crecen d a n d o lugar a p l a n t a s j ó v e n e s (B, 2x), q u e a c a b a n d e s p r e n d i é n d o s e . K. daigremontiana t i e n e y e m a s axilares, p e r o n o se hallan a la vista en e s t a p l a n t a .

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4 Morfología y anatomía de los cormófitos

las protege también de los animales. La fotosíntesis se traslada a los ejes caulinares. Sin embargo, en las plantas que resisten activamente la sequía el tallo verde se torna suculento, es decir, se convierte en un depósito de agua de gran volumen y poca superficie (lat. succus: jugo). Las m á s conocidas por la suculencia de sus tallos son las cactáceas. Sus plántulas son m u y parecidas a las de otras dicotiledóneas. c o m o ya señaló a s o m b r a d o G o e t h e . Al seguir desarrollándose se hi nc ha el parénquima cortical d a n d o un hidrénquima. las h o j a s se convierten en espinas y las y e m a s laterales, en hacecillos de pelos o espinas, las aréolas. Los cactos cilindricos y los c o l u m nares producen costillas longitudinales prominentes, cuyos flancos, debido a la distinta exposición al sol, presentan marcadas diferencias de temperatura y con este potencial térmico mantienen e n m o v i m i e n t o corrientes de aire refrescantes. La suculencia de los tallos no está restringida a las cactáceas: aparece en plantas de órdenes m u y diferentes (fig. 4-35) c o m o una adaptación convergente. A d e m á s , en toda semejanza externa puede variar la estructura interna, al ser no la corteza, sino la medula, la q u e se convierte en hidrénquima, de manera que los haces conductores de los tallos suculentos no ocupan una posición central, c o m o en los cactos, sino periférica.

•

Fig. 4-33: Participación d e la raíz primaria y el hipocótilo (en color) en la f o r m a c i ó n d e r e m o l a c h a s d e d i f e r e n t e s razas d e Beta vulgaris. A R e m o lacha a z u c a r e r a . B R e m o l a c h a forrajera. C R e m o l a c h a roja. - S e g ú n W. Rauh.

Espinas caulinares: n o sólo las hojas (fig. 4-7) pueden convertirse en espinas, sino también los braquiblastos lignificados (fig. 4-36). E j e m p l o s c o n o c i d o s de este tipo son las espinas no ramificadas del endrino, el espino blanco y el espino de fuego, o las ramificadas de Gieditschia. Son análogos a las espinas - p e r o no hom ó l o g o s - los acúleos o aguijones de las rosas y las zarz a m o r a s , q u e se tratan d e e m e r g e n c i a s (v. 3.2.2.1; fig. 4-37). El efecto punzante e hiriente de espinas y acúleos - a l igual que en las uñas, dientes, e t c . - se basa en que en sus duros ápices se originan, ya con unas fuerzas mínimas, presiones elevadas (presión = fuerza/superficie). • Zarcillos caulinares: los tallos pueden, al igual que las hojas (fig. 4-69), transformarse en zarcillos o cirros y asumir así una función de sostén en las plantas trepadoras. Los zarcillos caulinares y foliares crecen en un constante movimiento de búsqueda y reaccionan con gran sensibilidad a los estímulos de contacto (tigmonastia. v. 8.3.2.4). Los zarcillos caulinares son sin excepción extremos transformados de brotes laterales, o

B

Fig. 4-34: Tallos p l a n o s d e c a c t o s c o m o e j e m p l o s d e d a d o d i o s . A C a c t o d e Navidad, Zygocactus truncatus (0,5x). B C h u m b e r a , Opuntia, c o n flores y d o s frutos; la filotaxis d i s p e r s a se m a n i f i e s t a en el m o d e l o r e g u l a r d e los p a r á s t i c o s d e las a r é o l a s (0,3x). - M o d i f i c a d o s e g ú n S c h u m a n n .

D

Fig. 4-35: Suculencia d e los tallos c o m o e j e m p l o del paralelismo filético d e b i d o a la influencia d e climas secos, c o n p e r í o d o s d e lluvia b r e v e s pero a b u n d a n t e s . A Cereus iquiquensis (cactácea). B Euphorbia fimbriata (euf o r b i á c e a ) . C Huemia verekeri ( a s d e p i a d á c e a ) . D Kleinia stapelliformis ( a s t e r á c e a ) . E Cissus cactiformis(!) (vitácea) ( t o d o s 0,5x). — S e g ú n D. von Denffer.

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

171

•y*

Fig. 4-36: Espinas y acúleos. A B r a q u i b l a s t o s lignificados del e s p i n o d e f u e g o Pyracantha coccínea. B B r a q u i b l a s t o s con h o j a s j u n t o a o t r o s con espin a s del e s p i n o amarillo Hippophaé rhamnoides. C B r a q u i b l a s t o con e s p i n a s del e n d r i n o Prunus spinosa con y e m a s florales. D Espinas d e un b r o t e la-

teral r a m i f i c a d a s y t o t a l m e n t e l e n i f i c a d a s d e Gleditsia triacanthos; la raza inermis d e e s t e árbol c a r e c e d e e s p i n a s p o r q u e en ella n o se f o r m a n e s t o s b r o t e s laterales. E-H Acúleos: E e m e r g e n c i a s en el t r o n c o d e Chorisia, c u y o s ápices, lignificados y m u y a g u d o s , excluyen la p r e s e n c i a d e p l a n t a s t r e p a d o r a s s o b r e el árbol; F rosa: la disposición d e los a c ú l e o s n o tiene relación c o n los n u d o s del e j e (flechas) (1,5x); G f r a m b u e s o (1,5x); H cardo, Dipsacus fullonum (] ,Sx.).

de los brotes axilares de un m o n o p o d i o (p. ej., Passiflord) o de s e g m e n t o s m o n o c á s i c o s , c o m o en la vid (fig. 4-24). En Parrhenocissus, los e x t r e m o s de los zarcillos se c o n v i e r t e n en d i s c o s a d h e s i v o s ( v e n t o s a s ) (fig. 4-69 C). * L a s p l a n t a s t r e p a d o r a s enraizan en el suelo y trepan con sus d e l g a d o s tallos sobre otras plantas, rocas, m u r o s , etc. P e r f e c c i o nan el a p r o v e c h a m i e n t o de la luz de sus h o j a s sin desarrollar troncos q u e las sustenten. Con la i m p o r t a n c i a tan g r a n d e q u e tiene la luz (junto al a p r o v i s i o n a m i e n t o de a g u a y la t e m p e r a t u r a )

para la vida d e la planta, no sorprende q u e las plantas trepadoras puedan realizar sus f u n c i o n e s de m a n e r a s m u y variadas ni que haya, p o r lo tanto, n u m e r o s a s f o r m a c i o n e s a n á l o g a s a los zarcillos (tabla 4-1).

• Haustorios: son órganos suctores (lat. haurere: aspirar, chupar), con los que los cormófitos parásitos penetran hasta las vías conductoras de las plantas huéspedes. Entre los parásitos cormófitos predominan los parásitos de las raíces, que succionan de las raíces de su víctima. Sus haustorios son raíces parásitas transformadas.

172

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f ¡ t o s

Fig. 4-37: Sección longitudinal e s q u e m á t i c a d e u n a e s p i n a (A) y un a c ú leo (B). El c u e r p o l e ñ o s o d e u n a e s p i n a brota del c u e r p o l e ñ o s o d e la r a m a p o r t a d o r a ; la e s p i n a se halla en el e j e d e u n a h o j a tectriz o d e su cicatriz; en c a m b i o , el a c ú l e o o a g u i j ó n e s u n a e m e r g e n c i a f o r m a d a única y e x c l u s i v a m e n t e por t e j i d o cortical y p u e d e d e s p r e n d e r s e c o n m a y o r facilidad.

Fig. 4 - 3 8 : Cuscuta europaea (0,5x). A Plántula, la m á s larga crece por el

suelo y m u e r e por su e x t r e m o posterior. B R a m a d e s a u c e r o d e a d a por Cuscuta en flor. - S e g ú n F. Noli. También algunos parásitos d e los tallos, p. ej., el muérdago, succionan de la planta hospedante con su sistema radical (fig. 4-39 B). Sin embargo, hay también parásitos con haustorios que proceden del tallo. Entre ellos se encuentran las conocidas especies de Cuscuta (figs. 4 38, 11-281 D). Cuscuta es un h o l o p a r á s i t o c u y o s tallos (de c o l o r a m a r i l l o b e i g e a r o j o ) no c o n t i e n e n casi n i n g u n a c l o r o f i l a e n la m a y o r í a de las e s p e c i e s y, p o r lo tanto, son i n c a p a c e s de realizar la fotosíntesis. En c o n s e c u e n c i a , las h o j a s de e s t a s p l a n t a s han q u e d a d o reducidas a e s c a m a s i n s i g n i f i c a n t e s , y las r a í c e s de las p l á n t u l a s m u e ren r á p i d a m e n t e , sin q u e sean s u s t i t u i d a s . El tallo de ésta c r e c e sólo l o n g i t u d i n a l m e n t e d e s c r i b i e n d o m o v i m i e n t o s circulares h a s ta q u e e n c u e n t r a la v í c t i m a a p r o p i a d a y se e n r o s c a a su tallo. En las z o n a s de c o n t a c t o c r e c e el p a r é n q u i m a cortical, p a p i l o s o , del p a r á s i t o y p e n e t r a f i n a l m e n t e c o n la a y u d a de sus h a u s t o r i o s en el tejido del h o s p e d a n t e . P o r m e d i o d e las l l a m a d a s h i f a s b u s c a d o ras se e s t a b l e c e el c o n t a c t o c o n los t u b o s c r i b o s o s d e la víctima (fig. 4 - 3 9 A ) .

4 . 2 . 7 A n a t o m í a del tallo e n e s t a d o primario 4.2.7.1 Desarrollo En el c o n o vegetativo del ápice caulinar, la zona citogenética (v. 3.1.1.1) va a continuación de la zona inicial apical, que mide sólo 10-50 p m de altura, y la zona organogenética (zona de diferenciación o determinación), en d o n d e se originan los primordios foliares. C o m i e n z a a 50-150 p m por detrás del ápice. En ella se divide en proc á m b i u m y meristema cortical el meristema costal, que, a su vez, envuelve al meristema medular, situado en el centro. Las células del p r o c á m b i u m se vuelven enseguida

Tabla 4-1: P l a n t a s t r e p a d o r a s (bejucos) y s u s ó r g a n o s d e s o s t é n . Clasificación

Órgano de s o s t é n

Ejemplos s e l e c c i o n a d o s

Plantas volubles

Tallos c o n e n t r e n u d o s a l a r g a d o s p a r a e n r o s c a r s e a un s o p o r t e

Dextrógiras: m u c h a s l e g u m i n o s a s (Phaseolus, Wisteriá) y c u c u r b i t á c e a s (Cucurbita, Cucumis..), c o n v o l v u l á c e a s (Convolvulus arvensis...), Cuscuta ( f i g . 4 - 3 8 )

Levógiras: Lupulus, Lonicera, Tamus communis Trepadoras zarciilosas

Zarcillos: ó r g a n o s f i l a m e n t o s o s q u e p u e d e n e n r o s c a r s e a un s o p o r t e

Zarcillos caulinares: Vitis (figs. 4 - 2 4 y 4 - 6 9 C), Passiflora Zarcillos foliares: m u c h a s c u c u r b i t á c e a s ( C u c u r b i t a , Bryonia, fig. 1 1 - 2 5 8 A); zarcillos foliolares: m u c h a s l e g u m i n o s a s ( P i s u m , Vicia..., fig. 4 - 6 9 A, B), Clematis; á p i c e s foliares a l a r g a d o s : Gloriosa: zarcillos peciolares; Nepenthes ( C u a d r o 4-4, fig. A) Zarcillos radicales: Vanilla

Trepadoras radicales

Con c o r t a s raíces a d h e s i v a s

Hiedra ( c u a d r o 4-5, fig. A)

Trepadoras desparramadas

C r e c e n a través del follaje existente; evitan d e s p r e n d e r s e m e d i a n t e p e l o s trepadores, acúleos, espinas o b r o t e s laterales

Pelos t r e p a d o r e s : Galium aparine Acúleos: rosales, z a r z a m o r a s Espinas: Bougainvillea Brotes laterales: la s o l a n á c e a Solanum dulcamara

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

173

Fig. 4-39: A Cuscuta odorata s o b r e Pelargonium zonale. El p a r á s i t o (arriba) ha introducido un h a u s t o r i o H e n el pecíolo del h o s p e d a n t e y ha desarrollado «hiías b u s c a d o r a s » S; u n a d e ellas ya ha e s t a b l e c i d o c o n t a c t o c o n el f l o e m a (flecha) (30x). B Haustorio del m u é r d a g o Viscum álbum, un hem i p a r á s i t o (izq.), q u e ha crecido s o b r e un m a n z a n o . Entre u n a t r á q u e a del h o s p e d a n t e (*) y las t r á q u e a s c o r t a s p r o c e d e n t e s d e las células parenquim á t i c a s del h a u s t o r i o (**) existe u n a c o n e x i ó n abierta y eficaz (flecha) (250x). - Fotografías LM: I. Dórr.

prosenquimáticas, son delgadas, están orientadas longitudinalmente y contienen plasma en abundancia, por lo que se distinguen claramente de las células isodiamétricas y ya visiblemente vacuolizadas del meristema fundamental adyacente (fig. 4-40). Ya m u y pronto se dirigen a los primordios foliares los c o r d o n e s de p r o c á m b i u m , que más tarde se desarrollan d a n d o lugar a los rastros (= vestigios)

foliares. (Se entiende por rastros foliares los j ó v e n e s cordones de haces conductores que se ramifican a partir del sistema de haces conductores del tallo y conectan con las hojas. Es semejante a los rastros rameales, a través de los

I

sgrj--: 7 (

H

-

K

5*1 . ,

Primordios foliares

V

I L V

Y~

'

T *

Procámbium

Fig. 4-40: P r o c á m b i u m . A Sección longitudinal a través del ápice caulinar del lino, Linum; b a j o los primordios foliares se está d i f e r e n c i a n d o un cordón d e p r o c á m b i u m (107x). B Sección transversal a través del c o n o vegetativo d e la hierba belida, Ranunculus acer, i n m e d i a t a m e n t e por d e b a j o del ápice; las células del anillo d e p r o c á m b i u m se indican con p u n t o s ; la diferenciación d e los h a c e s c o n d u c t o r e s c o m i e n z a en 4 p u n t o s (90x). C Sección transversal del c o n o vegetativo d e Verónica traversii con anillo d e p r o c á m b i u m c l a r a m e n t e visible e n t r e la m e d u l a y la corteza (60x). - A: s e g ú n K. Esau; B: s e g ú n Helm.

174

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

cuales las y e m a s o los brotes laterales comunican con el tejido conductor de los tallos.) A partir de la zona de determinación está f i j a d o el destino posterior de las células y, con ello, la futura división de los tejidos axiales: el d e r m a t ó g e n o externo produce la epidermis, y el meristema cortical, la corteza primaria; del proc á m b i u m procede el tejido conductor y del meristema medular, la medula de los tallos. La zona histogenética pasa a ser, en dirección basal, la zona d e dilatación, en la que va cesando p o c o a p o c o la actividad para dividirse y las células alcanzan sus f o r m a s y dimensiones definitivas. De los descendientes del p r o c á m b i u m se forman aquí los primeros elementos del floema y del xilema (la mayoría de las veces un p o c o m á s tarde): el p r o t o f l o e m a y el protoxilema. Sus elementos conductores, los «primarios» floemáticos y xilemáticos, no participan en el crecimiento por dilatación del j o v e n eje; se extienden pasivamente y con frecuencia son inmovilizados y destruidos (fig. 4-42) tan pronto c o m o ha a c a b a d o el crecimiento longitudinal y el e n g r a s a m i e n t o primario y entran en f u n c i o n a m i e n t o los duraderos, grandes y eficaces elementos conductores del metaxilema y del m e t a f l o e m a .

4.2.7.2 El estado primario La fig. 4-41 muestra una sección longitudinal a través del tallo de una eudicotiledónea. Es a p r o x i m a d a m e n t e de simetría radial. Desde dentro hacia f u e r a pueden reconocerse los siguientes tejidos: epidermis colénquima corteza

haz conductor

Fig. 4-42: En las m o n o c o t i l e d ó n e a s , los h a c e s c o n d u c t o r e s e s t á n dividid o s a t r a v é s d e t o d o el eje e n s e c c i o n e s transversales; u n a p a r t e d e e s t a sección transversal e n un eje d e maíz (50x) (v. fig. 3 - 2 6 A). Sin e m b a r g o , los p o l o s xilemáticos e s t á n o r i e n t a d o s , sin excepción, hacia d e n t r o (en la foto, abajo); m u c h a s veces, al expandirse, se ha s e p a r a d o el protoxilema.

-cámbium medula cavidad medular

Fig. 4-41: Sección transversal del eje caulinar d e u n a e u d i c o t i l e d ó n e a h e r b á c e a . A E s q u e m a ; e n t r e los h a c e s c o n d u c t o r e s radios m e d u l a r e s p a r e n q u i m á t i c o s . En los h a c e s c o n d u c t o r e s d e c á m b i u m , xilema hacia d e n t r o y f l o e m a hacia f u e r a . B Detalle d e u n a sección transversal del e j e d e u n a ortiga m u e r t a , Lamium álbum (35x).

*

•

P a r é n q u i m a m e d u l a r : o c u p a el c e n t r o . F u n c i o n a c o m o tejido de reserva o está muerto y, entonces, las células están llenas de gas (p. ej., en el girasol y el saúco). En otros casos se origina una cavidad medular al desgarrarse o disolverse los tejidos. • Tejido conductor (v. 3.2.4.3): en las eudicotiledóneas herbáceas, cada haz conductor se dispone en torno a la m e d u l a . Los h a c e s c o n d u c t o r e s colaterales abiertos (con el xilema en el lado interno y el floema en el externo) están claramente separados entre sí por radios medulares parenquimáticos («parénquima interfascicular»). Las partes cribosas están envueltas hacia fuera por fibras liberianas densamente agrupadas. Debido al contorno característico de este tejido de sostén y protector, se habla a menudo de «hoz esclerenquimática» en las secciones transversales del tallo. • La corona de haces primarios está rodeada por una vaina hística: la e n d o d e r m i s caulinar. Las células de este tejido aislante interno y uniestratificado (v. 3.2.2.3) forman un continuo cerrado y a m e n u d o contienen muchos amiloplastos (vainas amiláceas o amilíferas). En a l g u n a s plantas ( p r i m u l á c e a s , c o m p u e s t a s ) resultan evidentes incluso las bandas de Caspary en las paredes

4 . 2 El e j e caulinar

celulares anticlinales de la e n d o d e r m i s caulinar. En cambio, en otras es m u y difícil reconocer dicha endodermis. • Parénquima cortical: es el tejido de relleno entre la corona de haces conductores y la epidermis. Es con frecuencia un clorénquima. Las partes periféricas de la corteza primaria se forman a m e n u d o c o m o colénquima. • Epidermis: f o r m a con la cutícula el aislamiento hacia f u e r a (v. 3.2.2.1). Casi siempre contiene idioblastos. Los estomas y tricomas (a m e n u d o de carácter glandular) pertenecen a la dotación normal (también) de la epidermis del tallo. La corteza primaria y la e p i d e r m i s f o r m a n el córtex (lat. corteza). Este e s q u e m a transversal puede variar considerablemente. En las eudicotiledóneas leñosas y en las g i m n o s p e r m a s , en las que el estado primario del eje caulinar se transforma m á s tarde de manera masiva a causa del e n g r a s a m i e n to secundario, la corona de haces conductores es sustituida por un anillo (cilindro hueco) de tejido conductor, el cual sólo está atravesado a intervalos por estrechos radios medulares de baja altura (fig. 4-45 C). Más marcadas son las diferencias en las monocotiledóneas. Sus haces c o n d u c t o r e s colaterales cerrados no se disponen en anillo, sino que se distribuyen por toda la sección transversal del tallo (fig. 4-42), de manera que n o se reconocen c o m o zonas hísticas delimitadas ni la medula ni el córtex. Los haces conductores de los talles y las raíces de las plantas f o r m a n un sistema anatómica y f u n c i o n a l m e n t e relacionado que recibe el n o m b r e de estela (cuadro 4-3).

4.2.7.3 Engrasamiento primario y robustecimiento El ápice caulinar crece por multiplicación celular y e n g r a samiento postembrionario de las células, no sólo longitudinalmente, sino también en espesor. Este proceso recibe el n o m b r e de e n g r o s a m i e n t o primario. Al efecto conjunto del crecimiento axial y transversal debe el c o n o vegetativo su f o r m a . Por lo demás, éste puede variar: si predomina el c r e c i m i e n t o longitudinal, el c o n o vegetativo es esbelto y puntiagudo (fig. 3-3 A, C); en cambio, c u a n d o predomina el crecimiento en grosor, éste es rechoncho y plano. En caso e x t r e m o (palmeras, cactos, plantas en roseta) se llega incluso a la formación de una concavidad apical. En las grandes palmeras, c u y o s troncos alcanzan de todos m o d o s alturas de más de 50 m sin e n g r o s a m i e n t o secundario, el engrosamiento primario lleva a la formación de una concavidad apical en f o r m a de plato con la ayuda de una capa meristemática activa m u cho tiempo; la concavidad puede tener un diámetro que rebase los 3 0 cm. De este m o d o queda d e t e r m i n a d o también el d i á m e t r o del tronco, el cual p e r m a n e c e invariable durante el crecimiento longitudinal posterior: el tronco de las p a l m e r a s es en todas partes igual de grueso, c o m o el eje de una c o l u m n a esbelta. C o m o por lo general n o se ramifica, no tiene una copa de hojas, sino un fascículo terminal d e g r a n d e s hojas. A s i m i s m o , en diversas eudicotiledóneas, se produce un engrosam i e n t o primario m a s i v o c u y o punto culminante está o en la corteza ( f o r m a cortical: cactos) o en la m e d u l a ( f o r m a medular: apio.

175

colinabo; tubérculos de la patata). En a m b o s casos se trata de una multiplicación del parénquima de reserva.

Durante el desarrollo de un cormófito cambia también el t a m a ñ o del punto vegetativo. En el embrión, la zona inicial del ápice caulinar la mayoría de las veces es diminuta. pero va a u m e n t a n d o de t a m a ñ o en la plántula por multiplicación constante del n ú m e r o de células en el protomeristema. De este m o d o (con engrosamiento primario constante) a u m e n t a el c o n t o r n o del eje por robustecimiento. El diámetro del punto vegetativo alcanza finalmente un m á x i m o y comienza a decaer en la transición a la antesis. El eje caulinar primario conserva mediante estos c a m b i o s una f o r m a bicónica, que se reconoce muy bien especialmente en las monocotiledóneas anuales, porque en ellas no queda enmascarada por el posterior engrosamiento secundario (fig 11-220).

4 . 2 . 8 Ejes caulinares e n e s t a d o secundario 4.2.8.1 Importancia funcional del engrosamiento secundario Las viejas coniferas y planifolios son los seres vivientes m á s grandes de la Tierra; la copa de las secuoyas o los eucaliptos puede distar m á s de 100 m del suelo. Los troncos de los árboles, en la mayoría de los casos, soportan una copa de m u c h a s toneladas y deben resistir a d e m á s enorm e s fuerzas ascensionales en medio de las tempestades. Del m i s m o m o d o que se ramifica en el aire el sistema caulinar, se ramifica el radical hacia abajo, en el suelo: una manifestación de la organización bipolar de todos los cormófitos. T o d o el intercambio de sustancias entre el sistema caulinar y el radical, sin embargo, tiene que tener lugar a través del tronco, el cual pone en comunicación los dos sistemas de ramificación y se convierte en un órgano central verdadero (con frecuencia el único) en la organización de la planta, que, por lo demás, es abierta y descentralizada. La doble función de sostén y de vía de transporte exige un e n g r a s a m i e n t o del tronco, que armonice con las dimensiones del sistema radical y la m a s a de hojas o agujas. Este crecimiento en grosor del tronco se consigue con el e n g r o s a m i e n t o secundario, que depende a su vez de la actividad del c á m b i u m caulinar (v. 3.1.2). En este engrosamiento se forma predominantemente xilema secundario = leño; en las fases m á s tardías constituye más de los 4/5 del volumen del crecimiento secundario y, en consecuencia, del tronco. L o m i s m o ocurre con los grandes ejes laterales del sistema de ramificación, q u e llegan a f o r m a r grandes ramas gracias al engrosam i e n t o secundario. Naturalmente, este engrosamiento también se da en las raíces (v. 4.4.2.3). Las propiedades especiales del leño o madera, q u e se basan en su estructura celular y en la química y la textura d e las paredes celulares lignificadas, han h e c h o de él, ya desde t i e m p o s remotos, una d e las m a t e r i a s p r i m a s y también una de las f u e n t e s de energía m á s importantes para la h u m a n i d a d (leña, carbón vegetal). La importancia e c o n ó m i c a de la madera continúa intacta incluso en la actualidad. Según datos de la FAO, en 1998, el aporte de rollo de madera a nivel mundial f u e de más de 3.300 millones de ni'.

176

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los c o r m ó f i t o s

Cuadro 4-3: Tipos d e f o r m a c i ó n d e la e s t e l a Se d e n o m i n a estela (gr.: c o l u m n a ) a todo el sistema de haces conductores de los órganos axiales y de las raíces en estado primario. En los diferentes grupos de c o r m ó f i t o s la estela se ha form a d o de manera muy diferente y presenta una especial variabilidad en los pteridófitos. Sin e m b a r g o , ya en el s. xix se estableció una clasificación tipológica q u e m á s tarde p u d o interpretarse desde un punto de vista evolutivo y se p u d o postular un origen filogenético c o m ú n para los diferentes tipos de estelas (teoría estélica). Suelen distinguirse los siguientes tipos d e estelas (fig. A): •

Protostela: haz conductor central y concéntrico, a menudo (pero no siempre) con xilema interno. La protostela se considera especialmente primitiva: era característica de las plantas terrestres más antiguas (fig. 11 -130 C). y se encuentra todavía en la actualidad, p. ej., en las formas jóvenes de muchos pteridófitos. • Actinostela: h a z recio, central, c u y o xilema (interno) es estrellado en sección transversal y alberga f l o e m a entre sus «radios» (gr. actinotós: envuelto por radios). También la actinostela aparecía ya en los pteridófitos primitivos y en la actualidad está muy d i f u n d i d a entre los psilotópsidos (figs. 11144 B, 11-131 B) y los licópsidos. También el cilindro central de la raíz corresponde a este tipo de estela (v. 4.4.2.1). En los d o s tipos de estelas citados, el centro del eje está ocupado por tejido conductor, por lo que no suele haber ninguna medula. En todas las d e m á s f o r m a s , en cambio, el centro del órgano axial no está lleno de tejido c o n d u c t o r y se p u e d e formar tejido m e d u l a r o cavidades medulares. • Polistela: sistema d e haces centrales paralelos al e j e y en su mayoría concéntricos, que se distribuyen por toda la sección transversal del tallo. La polistela procede de la actinostela a través de una escisión progresiva. Se considera q u e es una forma intermedia la plectostela.

Fig. B: Tubo d e h a c e s A del h e l e c h o Dryopteris filix-mas (aislado por maceración artificial) c o m o e j e m p l o d e una dictiostela; los c o r d o n e s d e los rastros follares, e n posición oblicua, e s t á n cortados; B del cacto Trichocereus pasacana, e n forma d e papelera. - A : s e g ú n J. Reinke; B: fotografía d e W. Barthlott.

protostela

actinostela

a c t i n o s t e l a d e u n a raíz

plectostela

polistela

sífonostela

eustela

atactostela

A

D

Fig. A: Tipos d e o r d e n a c i ó n d e los h a c e s c o n d u c t o r e s e n el eje caulinar; arriba, sección transversal, xilema gris, protoxilema negro; a b a j o , representación espacial. - Según D. von Denffer. - P protostela, A actinostela, S sifonostela, D t u b o d e h a c e s p e r f o r a d o en retículo (dictiostela, v. fig. B), E eustela.

o

4 . 2 El e j e caulinar

•

Plectostela: el tipo de estela m á s frecuente en las licopodiáceas (fig. 11-134 L; gr.: plektós: entrelazado). • Sifonostela: se trata de un cordón tubular de haces conductores con medula central, c o m o aparece en determinados pteridófitos (fig. 11-151 A; gr. s í p h o n : tubo, sifón). El cilindro hueco de tejido conductor muestra en todas sus partes espacios delimitados d o n d e los c o r d o n e s de tejido conductor (primordios foliares) parten de la estela y se ramifican en las hojas. La sifonostela está muy próxima a la • Dictiostela: el típico « t u b o fascicular» de la mayoría de los pteridófitos (fig. B). Este sistema reticulado de haces (gr. clíktyon: red) está f o r m a d o por haces foliares concéntricos con una vaina hística envolvente de periciclo y e n d o d e r m i s . Esto distingue a la dictiostela d e la • Rústela: e s el tipo de estela de todas las magnólidas y las eudicotiledóneas (fig. 4-41). Equivale en c o n j u n t o a un sistema conductor concéntrico con medula incluida, por lo que el tej i d o conductor está dividido por los radios m e d u l a r e s en va-

•

177

rios haces aparentemente independientes; cada uno de éstos naturalmente n o es concéntrico, sino colateral. Toda la estela, sin embargo, está rodeada de una e n d o d e r m i s c o m ú n . En las plantas leñosas eudicotiledóneas (filogenéticamente m á s primitivas q u e las plantas perennes y herbáceas), la división de un haz conductor concéntrico en varios o m u c h o s haces parciales colaterales no ha tenido lugar todavía o no ha progresad o tanto. También la Atactostela de las monocotiledóneas (fig. 4-42; gr. átaktos: desordenado): puede reducirse finalmente a un solo haz conductor concéntrico, pero aquí también los haces individuales son colaterales, su polo xilemático está orientado hacia dentro y se bosqueja por lo m e n o s una vaina hística c o m ú n para toda la estela. La semejanza con una polistela es, por tanto, sólo e x t e m a , n o fundamental. Por lo d e m á s se c o n s u m e aquí el p r o c á m b i u m en la formación de floema y xilema ( c o m o t a m b i é n en los h a c e s c o n d u c t o r e s de los pteridófitos), de m o d o que el resultado son haces individuales cerrados.

4.2.8.2 Cámbium, leño y líber C u a n d o está c o m p l e t a m e n t e d e s a r r o l l a d o , el c á m b i u m caulinar es una capa de células iniciales cilindrica y hueca, solamente con el grosor de un estrato celular. Se desarrolla a partir del p r o c á m b i u m del c o n o vegetativo del tallo. En este c á m b i u m hay dos clases diferentes de células iniciales (iniciales del c á m b i u m ) : las iniciales radiales, que son isodiamétricas, y las iniciales f u s i f o r m e s , que son alargadas. Las iniciales radiales proporcionan el parénquima de los radios leñosos y medulares y el sistema conductor transversal (horizontal) de los e j e s leñosos. L a s iniciales f u s i f o r m e s (lat.: fusus: huso, por el c o n t o m o de las iniciales) f o r m a n al dividirse el sistema conductor axilar (vertical). En el caso de las iniciales f u s i f o r m e s se trata de células alargadas, con los e x t r e m o s puntiagudos, pero en c o n j u n t o planas: en el tallo están orientadas longitudinalmente y sus lados planos se sitúan tangencialmente (periclinalmente). Están vacuolizadas y son m u y grandes relativamente: en las coniferas alcanzan una longitud de hasta 5 mm. Las iniciales del c á m b i u m se dividen sobre todo de tal manera que las paredes recién f o r m a d a s tienen una orientación periclinal. Esto significa q u e el c á m b i u m segrega nuevas células en sentido radial alternando una vez hacia dentro, otra vez hacia fuera (fig. 4-43). Se originan hileras radiales de células, c o m o las que suelen caracterizar a los tejidos, que deben su origen a la actividad del c á m b i u m . El c o n j u n t o de células segregado hacia f u e r a constituye el leño o madera, que, histológicamente, corresponde a un xilema s e c u n d a r i o más radios medulares o leñosos. Todas las células segregadas hacia dentro f o r m a n el f l o e m a s e c u n d a r i o , el líber. La d i f e r e n c i a c i ó n de los d e s c e n dientes de las iniciales del c á m b i u m tiene lugar rápidamente con el engrosamiento secundario. Esto es posible porque las iniciales f u s i f o r m e s del c á m b i u m están ya m u y v a c u o l i z a d a s , de m o d o q u e se s u p r i m e el c r e c i m i e n t o postembrionario por dilatación. Al m i s m o tiempo esto tiene c o m o consecuencia que las iniciales m i s m a s posean aquí la frecuencia divisoria más alta - a l contrario que en el meristema p r i m a r i o - , en tanto que sus descendientes raras veces se dividen más. En el c á m b i u m , la concentración de auxina también es m á x i m a (fig. 7-38), especialmente al

t

-Ki--

célula a n e j a

X

X

x

b

Q

b

s e g m e n t o d e t u b o criboso

s e g m e n t o de vaso leñoso

Fig. 4-43: Iniciales del c á m b i u m . A E s q u e m a d e las divisiones sucesivas (sección longitudinal); iniciales e n color, a a n t e s d e u n a división, b d e s p u é s ; la flecha s e ñ a l a h a c i a la periferia del eje. B Diferenciación distinta d e las células q u e se d e s p r e n d e n d e las i n i c i a l e s . - A : s e g ú n L. Jost; B: seg ú n H o l m a n y Robbins. - x células leñosas, r células liberianas, K iniciales. c o m i e n z o de cada n u e v o período vegetativo, cuando se f o r m a el leño temprano (v. 4.2.8.5). El contorno del cilindro de c á m b i u m ( « m a n t o del cámbium») crece cada vez m á s debido al engrosamiento sec u n d a r i o : c r e c i m i e n t o por e n s a n c h a m i e n t o o dilatac i ó n . En los á r b o l e s c e n t r o e u r o p e o s , el c o n t o r n o del c á m b i u m inicial se multiplica por 1000 al crecer y en otras latitudes alcanza valores m á s elevados. C o m o las dimensiones de las iniciales del c á m b i u m en realidad se mantienen constantes, debe a u m e n t a r el número de estas células en el tronco de manera correspondiente. La multiplicación necesaria se consigue por divisiones longitudinales, en las que se producen tabiques orientados anticlinalmente

178

4 Morfología y anatomía de los cormófitos

(radialmente). En este caso se originan c á m b i u m s en pisos o escalonados, hecho característico en m u c h o s árboles tropicales. En cambio, en árboles de zonas templadas y frías tiene lugar a d e m á s una división transversal de las iniciales del c á m b i u m , crecen células hijas inferiores y superiores, pero con los e x t r e m o s dirigidos en sentido axial, entre las iniciales adyacentes: un e j e m p l o d e crecimiento intrusivo (v. 3.2.3). Por esto surgen c á m b i u m s . c u y o s m o delos celulares parecen m e n o s ordenados vistos de frente q u e los del c á m b i u m en pisos; en estos casos se habla d e c á m b i u m n o esc a l o n a d o o c á m b i u m fusiforme.

Aunque el procámbium equivale a un cilindro anular cerrado. el c á m b i u m de los ejes caulinares en estado primario está limitado a los haces leñosos en f o r m a de cámbium fascicular. que, a su vez, están separados entre sí por radios medulares parenquimáticos. Si en tallos tan organizados se produce un e n g r a s a m i e n t o secundario, en primer lugar se forma, por inducción del c á m b i u m interfascicular. un m a n t o cerrado de c á m b i u m (fig. 4-44). Este proceso está relacionado con la reembrionalización en los radios medulares de células parenquimáticas ya diferenciadas. En los bejucos, c u y o s tallos lignificados sólo están m o d e r a d a m e n te engrosados (no hay función d e sustentación en estas plantas), las iniciales de los radios medulares, de origen secundario, forman también tejido medular parenquimático; así pues, los radios medulares primarios continúan invariables y separan, en cada entrenudo, haces conductores bien delimitados unos d e otros (tipo Aristolochia, fig. 4 - 4 5 A; v. también figs. 4 - 5 0 C y 3-21 L). Cada haz conductor envuelto por tejido f u n d a m e n t a l elástico actúa c o m o las fibras de una cuerda: los ejes de los bejucos son resistentes, pero, a la vez, flexibles. N o obstante, en m u c h o s ejes caulinares lignificados, el g r u e s o de las iniciales del c á m b i u m recién f o r m a d a s en los radios medulares se convierte en iniciales f u s i f o r m e s , q u e segregan células prosenquimáticas del tejido c o n d u c t o r y de sostén. L o s radios m e d u l a r e s

Fig. 4-45: Tipos d e e n g r a s a m i e n t o s e c u n d a r i o en las e u d i c o t i l e d ó n e a s . A Tipo Aristolochia. B Tipo Ricinus. C Tipo Tilia, a - c Formación del e s t a d o primario, d e n g r a s a m i e n t o s e c u n d a r i o ; c á m b i u m e n rojo vivo. - S e g ú n D. v o n Denffer.

están limitados entonces a delgados filetes de parénquima (tipo Ricinus, fig. 4 - 4 5 B). En las especies verdaderamente arbóreas, el p r o c á m b i u m pasa d i r e c t a m e n t e a ser un d e n s o cilindro de haces conductores con el m a n t o del c á m b i u m cerrado (tipo Tilia, fig. 4 - 4 5 C). Solamente en las ramificaciones de los cordones de los primordios d e las h o j a s y de las r a m a s se f o r m a n en primer lugar unos espacios q u e m á s tarde se cerrarán.

Los radios medulares primarios, que llegan a la corteza procedentes de la medula, se apartan cada vez más al progresar el e n g r a s a m i e n t o s e c u n d a r i o en la periferia del cuerpo leñoso, sobre el manto de cámbium y especialmente en el líber, y finalmente ya no pueden desempeñar sus funciones c o m o sistema de transporte transversal (radial) ni c o m o sistema de reserva. En estas circunstancias se produce la formación de radios leñosos y liberianos al convertirse las iniciales f u s i f o r m e s en iniciales de radios medulares —localmente limitadas en el m a n t o del c á m b i u m - . Los radios leñosos y liberianos (a m e n u d o recibieron el n o m b r e erróneo de «radios medulares secundarios») no van desde la medula hasta la corteza, sino que empiezan, ciegos, en el leño o en el líber. Cuanto m á s cortos sean, más tarde tiene lugar la transformación de las iniciales. Los lugares de estas transformaciones se disponen de tal manera que los radios medulares vistos tangencialmente forman modelos regulares (fig. 4-51): dondequiera que la distancia de los radios medulares sobrepase un valor determinado a consecuencia del e n g r a s a m i e n t o secundario, se forma un nuevo radio leñoso/medular y se producen los modelos característicos del efecto de barrera (v. 4.2.2).

Fig. 4-44: Origen del c á m b i u m interfascicular (flechas) a a m b o s l a d o s del c á m b i u m d e los h a c e s c o n d u c t o r e s por r e e m b r i o n a l i z a c i ó n y actividad divisoria r e n o v a d a d e las células p a r e n q u i m á t i c a s en los radios m e d u l a r e s del b e j u c o Aristolochia durior(8Qx). - S e g ú n E. Strasburger.

En las coniferas, los radios leñosos y liberianos suelen tener algunas células de altura, pero sólo una hilera de células de anchura; su proporción volumétrica es inferior a 1/10. En los planifolios, los radios leñosos y liberianos a m e n u d o tienen m u c h a s células de anchura y hasta m á s de 100 de altura; su proporción volumétrica es claramente

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

superior al 10 % y puede alcanzar 1/5 del volumen del leño (fig. 4-51 D).

4.2.8.3 Engrasamiento secundario en las monocotiledóneas Las plantas monocotiledóneas tienen atactostelas y haces conductores cerrados, con lo que no cumplen con dos requisitos esenciales para la formación de un m a n t o de c á m bium. De hecho, en ellas no se produce un e n g r a s a m i e n t o secundario según los m e c a n i s m o s descritos aquí y no es sorprendente que casi todas las especies de árboles y arbustos pertenezcan a las g i m n o s p e r m a s o a las eudicotiledóneas. H e m o s visto también q u e el tronco de las palmeras alcanzaba el diámetro definitivo por e n g r a s a m i e n t o primario (v. 4.2.7.3). Solamente en algunas liliáceas arbóreas (entre ellas el drago. Dracaena, fig. 11 -229, y ciertas especies de Yucca y Aloe) hay un e n g r a s a m i e n t o secundario que, por lo d e m á s , es totalmente distinto del de las g i m n o s p e r m a s y eud¡cotiledóneas (fig. 4-46): aquí se produce activamente c o m o c á m b i u m un meristema secundario de engrasamiento que abarca toda la estela y forma sobre todo hacia dentro p a r é n q u i m a con haces conductores secundarios.

Fig. 4-46: E n g r a s a m i e n t o s e c u n d a r i o en el árbol m o n o c o t i l e d ó n e o Dracaena (drago, v. fig. 1 1 - 2 2 9 ) . A Estructura primaria del eje e n sección transversal, h a z c o n d u c t o r e n n e g r o . B Estructura s e c u n d a r i a ; el anillo d e c á m b i u m ha f o r m a d o hacia d e n t r o p a r é n q u i m a c o n h a c e s c o n d u c t o r e s s e c u n d a r i o s (color claro). C Sección a u m e n t a d a en la z o n a del c á m b i u m , h a c e s c o n d u c t o r e s c o n c é n t r i c o s del p a r é n q u i m a s e c u n d a r i o en d i f e r e n t e s f a s e s d e desarrollo (90x). - A, B: s e g ú n W. Troll; C: s e g ú n G. H a b e r l a n d t .

179

4.2.8.4 El cuerpo leñoso El leño o madera d e s e m p e ñ a en los arbustos y árboles vivos tres f u n c i o n e s fundamentales y para llevarlas a cabo se coordinan siempre unos tipos de células y tejidos determinados: de la función de soporte es responsable un tejido de sostén, el hidrosistema se encarga del transporte de agua y sales nutrientes y un sistema de a l m a c e n a miento se ocupa de albergar los productos asimilados. Entre los elementos celulares del leño (fig. 4-47), se pueden distinguir cuatro f o r m a s , que se asignan a los sistemas de funciones mencionados: • Traqueidas: son células tubulares muertas de 1-5 m m (en casos extremos hasta 8 m m ) de longitud, con paredes m u y e n g r o s a d a s y lignificadas y e x t r e m o s cun e i f o r m e s p u n t i a g u d o s , s o b r e los q u e se a c u m u l a n punteaduras areoladas (fig. 2-75 C-H). Las traqueidas pertenecen tanto al sistema de sostén c o m o al hidrosistema. La velocidad m á x i m a de la corriente en las traqueidas es de 0,4 mm s • S e g m e n t o s traqueales: son también células tubulares muertas, llenas de agua y con punteaduras areoladas (éstas caracterizan en general a las células del hidrosistema); son, sin embargo, realmente m á s cortas y de lumen m á s ancho que las traqueidas, sus paredes lignific a d a s s ó l o tienen un g r o s o r m o d e r a d o y, e n t r e los s e g m e n t o s d e t r a q u e i d a s s u p e r p u e s t o s . las p a r e d e s transversales que había en un principio se han disuelto (o las paredes oblicuas presentan aberturas en forma de poros o peldaños, fig. 3-24). Axialmente en la serie de s e g m e n t o s traqueales sucesivos se forma, por lo tanto, un sistema de túbulos que recibe el n o m b r e de tráq u e a s o (mejor) el de vasos (leñosos). Pertenecen ex-

Fig. 4-47: Tipos celulares e n el leño d e los planifolios (150x). A Parénq u i m a leñoso. B, C Fibra d e c o m p e n s a c i ó n o intermediaria sin dividir o dividida. D Fibra l e ñ o s a (libriforme). E Traqueida fibriforme. F, G Traqueidas con p u n t e a d u r a s a r e o l a d a s o helicoidales. H, I: v a s o : H Tráquea escalarif o r m e . I Vaso con p u n t e a d u r a s y c o n las p a r e d e s t r a n s v e r s a l e s disueltas e n t r e los s e g m e n t o s t r a q u e a l e s (v. fig. 3 - 2 4 ) . - S e g ú n E. Strasburger.

180

4 Morfología y anatomía de los cormófitos

elusivamente al hidrosistema. Su diámetro puede llegar a los 0,7 m m . La resistencia a la corriente es correspondientemente baja y se alcanzan velocidades de hasta 15 m m s~' y, en casos extremos, de m á s de 4 0 m m s ' (v. 6.3.5, tabla 6-14). • Fibras leñosas: se parecen por su forma y t a m a ñ o a las traqueidas, pero sus paredes son aún m á s gruesas y carecen de punteaduras areoladas. La celulosa de la pared secundaria aparece con una abrupta textura helicoidal (fig. 3 - 2 0 D). Entre las traqueidas y las fibras leñosas hay t r a n s i c i o n e s en f o r m a de t r a q u e i d a s f i b r o s a s . También entre las fibras leñosas y las parenquimáticas se han encontrado formas intermedias: las «fibras de compensación», que están vivas y pueden ser uni o pluricelulares. Las fibras leñosas a m e n u d o están muertas, pero no siempre; en el primer caso pertenecen exclusivamente al sistema de sostén, en el s e g u n d o también al sistema de almacenamiento. En el tronco y en las ramas, las traqueidas, las tráqueas y las fibras leñosas están orientadas longitudinalmente (axialmente; una excepción son las traqueidas radiales leñosas de las coniferas, v. m á s adelante). • Células parenquimáticas leñosas: son las células vivas del leño. Se encargan de almacenar almidón y/o grasa y, si es necesario, también del transporte de nutrientes orgánicos.

4.2.8.5 El leño de las gimnospermas El leño de las coniferas es en realidad un tejido traqueidal (fig. 4-48).Tiene una estructura h o m o g é n e a y m o n ó t o na. Las traqueidas, d e n s a m e n t e agrupadas, d e s e m p e ñ a n tanto la función de hidrosistema c o m o la de sistema de sostén. No hay tráqueas, el parénquima se reduce a los radios leñosos y al epitelio glandular de los conductos resiníferos (siempre q u e los haya).

Entre las traqueidas y las células parenquimáticas de los radios leñosos se han f o r m a d o unilateralmente punteaduras areoladas, especialmente grandes (por eso sólo una por contacto celular) en el pino: «punteaduras fenestradas» (fig. 4-51 C). Sobre los límites superior e inferior de los radios leñosos discurren m u c h a s veces traqueidas radiales leñosas provistas de células alargadas, muertas, con punteaduras areoladas, que intervienen en el transporte radial de agua. Los c o n d u c t o s o canales resiníferos (fig. 3-29) discurren en parte axialmente, en parte radialmente hacia los radios leñosos y forman en c o n j u n t o un sistema continuo de túbulos en el tronco de las coniferas. Al fluir, la resina sella asépticamente la herida. C u a n d o esto se produce, se forman los canales resiníferos correspondientes e incluso en el abeto, en c u y o leño n o se encuentran en principio c o n d u c t o s resiníferos, aparecen éstos en d e t e r m i n a d a s circunstancias - a d a p t a t i v a m e n t e .

El engrosamiento secundario se limita en las plantas leñosas de nuestras latitudes al período que va desde finales de abril hasta principios de septiembre: así pues, tiene lugar a impulsos anuales concretos. Así, se forma hasta julio el leño t e m p r a n o (= vernal, primaveral) y más tarde - a l acabarse la actividad del c á m b i u m - el leño tardío (= otoñal). Las traqueidas del leño tardío tienen paredes gruesas y su lumen es, en consecuencia, m á s estrecho que el de las del leño temprano. La transición de las traqueidas de leño temprano a las de leño tardío se produce, sin embargo, de m a n e r a g r a d u a l . L o s m a r c a d o s l í m i t e s de los anillos anuales (visibles incluso a simple vista), d e los que proviene el veteado de la madera, se producen porque las traqueidas del leño tardío que se f o r m a n al final tienen pared e s e s p e c i a l m e n t e g r u e s a s y l ú m e n e s e s t r e c h o s y, en cambio, las traqueidas del leño temprano que se forman al principio, en el período vegetativo siguiente, tienen unas paredes especialmente delgadas y lúmenes amplios. C o n t a n d o los anillos se puede determinar con exactitud la edad de los árboles (secuoyas con troncos d e hasta 6 m de diámetro: 3.500 años; en Pinus longaeva, también de California, m á s de 4 . 8 0 0 años; la conifera sudamericana Fitzroya cupressoides alcanza los

Fig. 4-48: E s q u e m a del t r o n c o d e u n a conifera en la z o n a del c á m b i u m ; dirección del corte visto d e s d e a r r i b a : t r a n s v e r s a l m e n t e ; d e f r e n t e a la der.: r a d i a l m e n t e ; d e f r e n t e a la izq.: t a n g e n c i a l m e n t e . 1 Leño t a r d í o c o n c o n d u c t o resinífero v e r - . tical (en un radio m e d u l a r ) y horizontal, células g l a n d u l a r e s e n negro. 2 Leño t e m p r a n o ; las g r a n d e s p u n t e a d u r a s a r e o l a d a s e n t r e las t r a q u e i d a s a p a r e c e n sólo en la sección radial vista d e f r e n t e (v. fig. 2 - 7 5 C-F). C C á m b i u m ; S líber activo con p a r é n q u i m a criboso P, hacia f u e r a e l e m e n t o s Gib o s o s c o l a p s a d o s . Por d e b a j o , en sección radial, radio m e d u l a r c o r t a d o l o n g i t u d i n a l m e n t e , limitad o por d e b a j o y por e n c i m a d e c a d a fila d e traq u e i d a s d e radio leñoso, q u e se c o n t i n ú a n en el líber en f o r m a d e filas d e células d e Strasburger: en m e d i o 4 filas d e células p a r e n q u i m á t i c a s d e radio l e ñ o s o (liberiano) (250x). - S e g ú n K. M á g defrau.

4 . 2 El e j e c a u l i n a r

davía es ampliamente tejido traqueidal (p. ej., el castaño), hay todo tipo de transiciones a f o r m a s leñosas en las que el tejido traqueidal ha sido sustituido parcialmente (p. ej., roble, olmos, nogal; castaño de Indias) o totalmente por tejido de fibras leñosas con parénquima de reserva incluido (parénquima fibroso = parénquima inferfibrilar, fresno, arce).

actualidad

árbol cortado e n el p r e s e n t e a ñ o

181

secciones transversales de troncos de construcciones históricas

Fig. 4-49: Datación a r q u e o l ó g i c a s e g ú n el m é t o d o d e s u p e r p o s i c i ó n d e la d e n d r o c r o n o l o g í a . El anillo a n u a l m á s a n t i g u o d e un árbol reciente s e sincroniza c o n el anillo m á s e x t e r n o d e un t r o z o d e m a d e r a históricam e n t e tardío, y asi s u c e s i v a m e n t e h a s t a llegar a t i e m p o s prehistóricos. S e g ú n Glock.

3.600 años). Los anillos anuales nos permiten también deducir las oscilaciones climáticas durante la vida del árbol: en ios años secos, los anillos son delgados, con m u c h o leño tardío, y en los h ú m e d o s , más anchos. Estas «señales» hacen posible una datación retroactiva exacta de los hallazgos prehistóricos hasta períodos q u e están más allá del límite de edad de los árboles vivos (dendrocronología). Por m e d i o del « m é t o d o de superposición» (fig. 4 - 4 9 ) se han conseguido en los Estados Unidos dataciones de hasta el séptimo milenio antes de Cristo. En Europa se han podido establecer cronologías con robles y abetos q u e abarcan los 2.500 años. Se producen ciertas incertidumbres con este m é t o d o c u a n d o hay una segunda brotación de hojas en el m i s m o a ñ o por d e s c e n s o s de la temperatura durante el período vegetativo o por la acción de animales dañinos, o cuando, por el contrario, los anillos anuales no están claramente delimitados unos de otros. A pesar d e todo, han q u e d a d o registradas d e n d r o c r o n o l ó g i c a m e n t e g r a n d e s oscilaciones térmicas para un período de 5 0 . 0 0 0 años.

4.2.8.6 El leño de las angiospermas El leño de los árboles y a r b u s t o s planifolios tiene una estructura m u c h o m á s c o m p l i c a d a que en las coniferas. A través de la participación de fibras leñosas y tráqueas se llega aquí a la división de funciones entre hidrosistema y sistema de sostén. A h í se refleja el desarrollo filogenético. Las g i m n o s p e r m a s arbóreas se desarrollaron en el pérmico, hace aprox. 2 6 0 millones de años. Esto ocurrió en un clima frío, c o m o el q u e a p r o x i m a d a m e n te reina en la taiga actual y en los bosques de montaña de zonas templadas, los refugios - c i e r t a m e n t e muy e x t e n s o s - de las coniferas en los tiempos actuales. En cambio, los planifolios surgieron hace aprox. 100 millones de años a mediados del Cretácico, en m e d i o d e unas condiciones de calor s o f o c a n t e c o m o las que d o m i nan actualmente en m u c h a s regiones tropicales y subtropicales, especialmente pronunciadas en la pluvisilva tropical. D e s d e su origen, los planifolios se han d i f u n d i d o con gran rapidez y se han impuesto ampliamente. Entre otras cosas, su leño, de estructura c o m p l e j a y que permite toda una gran cantidad de c o m b i n a c i o n e s de tejidos, ha resultado ser más adaptable q u e el leño traqueidal y m o n ó t o n o d e las g i m n o s p e r m a s . La progresiva evolución del leño de las a n g i o s p e r m a s p u e d e reconstruirse sobre los representantes vivos. J u n t o a los tipos leñosos c o m p a r a t i v a m e n t e «primitivos», c u y o tejido f u n d a m e n t a l to-

Los vasos leñosos o tráqueas no son rigurosamente paralelos al eje del tronco, sino que forman líneas ligeramente serpenteantes y se aproximan cada vez m á s durante el período de crecimiento anual. En sección transversal se halla f o r m a n d o (aparentemente) grupos de vasos; en estas zonas de contacto hay punteaduras areoladas (en el leño de los planifolios, la mayoría de las veces con poros en forma de hendidura y aréola ovalada, fig. 2-75 G, H) m u y abundantes, de manera que desde el punto de vista funcional se origina una red traqueal. En el leño de m u c h o s árboles europeos hay vasos leñosos micropóricos (diámetro < 100 p m ) muy numerosos, distribuidos por la zona de crecimiento anual: leño de poros esparcidos (ejemplos: haya, abedul, aliso, sauce, álamo, arce, castaño de Indias, el tilo Tilia platyphyllos; fig. 4 - 5 0 A, B). En otros casos - c o m o en el roble, el olmo, el fresno y el c a s t a ñ o - se forman en el leño temprano pocos vasos macropóricos (diámetro > 100 p m , visibles ya a simple vista): leño de poros en anillo = ciclopórico (fig. 4-50 C, D). Los vasos van a c o m p a ñ a d o s (especialmente en el leño de poros en anillo) de parénquima paratraqueal, el cual, debido a las m u c h a s conexiones de las punteaduras con los segmentos traqueales, recibe también el nombre de p a r é n q u i m a de contacto. Las células de este parénquima tienen el carácter de células glandulares. De hecho, se pueden separar azúcares y otras sustancias orgánicas en los vasos cuando, con una elevada humedad atmosférica, falta una hipopresión debida a la transpiración y se detiene el aprovisionamiento de sales nutrientes a los brotes en rápido crecimiento. El azúcar succiona osmóticamente agua en el xilema, que sólo puede asc e n d e r por los v a s o s (el d e s c e n s o de la c o l u m n a d e agua está obstaculizado por la endodermis radical). En la copa, el agua con azúcar puede ser expulsada por gutación (v. 6.3.4.2) a través de los hidátodos, después de que las células foliares hayan sido aprovisionadas con las sales nutrientes necesarias. Basándose en estas relaciones funcionales se comprende que, sobre todo en los troncos de los árboles grandes d e las pluvisilvas tropicales, el parénquima de contacto paratraqueal esté masivamente desarrollado y que envuelva a los vasos aislados c o m o un manto pluriestratificado. También los vasos leñosos macropóricos de las especies leñosas de poros en a n i l l o están e n v u e l t o s por v a i n a s de p a r é n q u i m a d e c o n t a c t o (fig. 4-51 D). Las especies correspondientes de árboles y arbustos se han adaptado al clima mediterráneo con sus cortos períodos de crecimiento entre inviernos templados y húmedos y veranos secos y calurosos. En el leño de poros esparcidos, la zona de contacto está poco desarrollada. Este leño es característico de especies de árboles de zonas con suelos húmedos y aire saturado de agua sólo en raras ocasiones. Sin embargo, también en estas especies (p. ej., centroeuropeas) se vuelve activo el parénquima de contacto paratraqueal en primavera, inmediatamente antes de que broten las hojas. En el momento en que el árbol está en plena actividad, las sustancias orgánicas almacenadas en el parénquima leñoso se movilizan y se trasladan a los vasos antes de q u e comience la transpiración foliar. Éstas están, por ello, aún bajo hiperpresión y contienen una disolución acuosa de diversas sustancias orgánicas, sobre todo azúcares y aminoácidos. Cuando se producen heridas, brota el líquido de los vasos - a veces en cantidades considerables- en forma de j u g o de lacrimación (v. 6.3.5). Al comenzar el período vegetativo tardío, la transpiración proporciona entonces a las hojas que se despliegan entretanto la energía para que ascienda el contenido d e los vasos contra la fuerza de la gravedad y la fricción: en los vasos reina la hipopresión.

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a de los cormófitas

4 . 2 El eje caulinar

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Fig. 4-51: Radios medulares y leñosos. A-C Pino Pinus sylvestris. A Porción de una rama de 4 años, arriba sección transversal, a la derecha sección longitudinal radial y a la izquierda vista longitudinal tangencial (6x). - c cámbium; SR corteza secundaria; B ritidoma; M medula; 1 -4 anillos anuales sucesivos; pm radios medulares (primarios); sm radios leñosos longitudinalmente; m lo mismo transversalmente; r radios liberianos; h canales resiníferos. B Sección tangencial: numerosos radios leñosos (transversalmente) de una fila entre traqueidas cortadas longitudinalmente, en las abruptas paredes oblicuas entre éstas, filas de punteaduras areoladas; dos gruesos radios leñosos llevan canales resiníferos H (75x). C Sección radial a través del leño: traqueidas con grandes punteaduras areoladas; abajo radio medular, longitudinalmente, con fila central de células parenquimáticas de contacto P, que están unidas con las traqueidas a través de grandes «punteaduras fenestradas» cuadradas; por encima y por debajo, traqueidas horizontales de radio leñoso con pequeñas punteaduras areoladas (150x). D Sección tangencial de madera de roble (Quercus robui) con un vaso leñoso (*), una zona de parénquima de contacto paratraqueal K y numerosos radios leñosos de una fila en un denso tejido fibroso leñoso; a la derecha, varios radios leñosos «compuestos», que se producen porque en el cámbium, entre radios leñosos continuos, se originan iniciales fusiformes. Este proceso tiene una gran extensión en el roble, por lo que surgen radios leñosos de extraordinaria anchura y altura (75x). - A: según E. Strasburger.

L o s radios medulares y leñosos del leño de las angios-

permas son en su mayoría voluminosos, es decir, más altos y anchos que los de las gimnospermas y, naturalmente, lo forman un mayor número de células (fig. 4-51 D). El parénquima radial comunica con los vasos leñosos a través de determinados puntos de contacto. Además, junto al parénquima paratraqueal y al interfibrilar (cuando existen) forman un retículo vivo y laxo que atraviesa en todas

direcciones el tejido leñoso y puede constituir de 1/4 a 1/3 del volumen del cuerpo leñoso. Asimismo, en el leño de las angiospermas que crecen en regiones con estaciones anuales pronunciadas, se forman, como en el de las coniferas, unos llamativos anillos anuales que corresponden a las zonas de crecimiento anual. Por lo tanto, la dendrocronología también es aplicable (fig. 4-49) a los troncos de los planifolios.

< 1 Fig. 4-50: Leño de poros esparcidos y en anillo. A, B El tilo Tilia platyphyllos tiene leño de poros esparcidos con vasos leñosos relativamente estrechos (100 pm de diámetro), A con tres límites de anillos anuales (25x), B con uno (70x). Leños ciclopóricos: C Aristolochia sipho, un bejuco; poros de la madera sólo en el leño temprano; amplios radios medulares y leñosos, los puntos oscuros son drusas de oxalato; * puntos de iniciación de nuevos radios leñosos (25x). D Tres límites de anillos anuales en el roble Quercus robur. Los grandes vasos del leño temprano (hasta 500 pm de diámetro) están envueltos por parénquima de contacto; los vasos leñosos microscópicos del leño tardío están incluidos en e tejido traqueidal. Las zonas oscuras corresponden a fibras leñosas densamente agrupadas (25x). La madera de roble se ha acreditado histológicamente como típica madera dura para la construcción por su elevada densidad.

184

4 Morfología y anatomía de los cormófitos

4.2.8.7 Albura y duramen Desde un principio, el leño es predominantemente un tejido muerto a causa de sus numerosas células muertas (traqueidas, segmentos traqueales, fibras leñosas). Asimismo, la vida del parénquima leñoso también es limitada y muere en los anillos anuales más viejos. Así pues, al progresar el engrosamiento secundario, en la zona central del tronco no se encuentra ninguna célula viva, se ha formado el duramen. El leño «vivo» de las partes externas del tronco se denomina albura. Mientras que, en en muchos leños de poros esparcidos, la capacidad de los vasos leñosos para conducir agua se conserva más de 20 años, en los de poros en anillo (fresno, castaño, olmo, robinia) se pierde esta capacidad a los pocos años (en el roble, al segundo año). Sin embargo, la formación del duramen es también tardía en estos árboles, de modo que hay que distinguir entre una albura conductora, que pertenece todavía al hidrosistema activo, y una albura reservante, limitada a funciones de reserva y sostén. Los árboles con una albura conductora delgada son especialmente sensibles a los trastornos extemos, p. ej„ marcado ascenso de la temperatura del tronco a consecuencia de una larga irradiación solar, y también ante el deterioro mecánico o infecciones fúngicas. Esto se pone en evidencia una y otra vez en las epidemias desoladoras a escala continental (muertes de robles y castaños en Norteamérica; de olmos, provocadas por un ascomicete difundido por curculiónidos).

La formación del duramen del leño no es una muerte lenta, sino un proceso activo. Muchas veces se llenan los vasos leñosos de aire y además son obstruidos mientras las células parenquimáticas leñosas penetran en ellos a través de las punteaduras (formación de tílides, f i g . 4-52; gr.

thyllis: bolsa). Las sustancias de reserva que todavía quedan en el parénquima son movilizadas y transportadas fuera, o consumidas en la formación de las tílides y las sustancias especiales del duramen (sobre todo taninos, resinas). Del mismo modo que se almacenan elementos nu-

trientes valiosos en la albura (P, K, S), en el duramen se depositan, por el contrario, los excedentes, como Ca y a menudo también Si. Así, p. ej., la madera de la teca Teclona granáis debe su inusitada resistencia y firmeza a una masiva silicificación. Generalmente, el duramen de muchas coniferas y planifolios es técnicamente la parte más valiosa de la madera o leño. A l llenarse los vasos de aire, los taninos almacenados, que les protegen de los parásitos, se van oxidando hasta formar fiobafenos, muy coloreados. Esto produce maderas magníficas, con un colorido y una impregnación natural, que se caracterizan al mismo tiempo por su gran inalterabilidad. Maderas exóticas con duramen especialmente apreciado son la caoba (Swietenia mahagoni), la jacaranda (Dalbcrgia), la teca (Tectona granáis) y el ébano, de un intenso color negro (diversas especies de Diospyros).

4.2.8.8 Líber Como el leño, también el floema secundario es microheterogéneo (fig. 4-53) y cumple con las exigencias funcionales del transporte axial a larga distancia de los (productos) asimilados (elementos cribosos o segmentos de los tubos cribosos, v. 3.2.4.1), del almacenamiento de los asimilados y del transporte radial de nutrientes (parénquima y radios liberianos), así como de sostén mecánico (esclerénquima y células pétreas; células cristalíferas). •

Los elementos cribosos del líber son una continuación de los del floema primario, de manera que existen vías conductoras ininterrumpidas desde los ápices de los brotes y las hojas hasta las raíces. Dichos elementos cribosos son anucleados y se mantienen vivos a través de las paredes, provistas de abundantes punteaduras, de unas células parenquimáticas de carácter glandular y, en su función de vías conductoras, son cargadas o descargadas (planifolios: células anejas; gimnospermas: células de Strasburger). • Los radios liberianos son la continuación radial de los radios leñosos hacia fuera. Ellos establecen a través del cámbium conexiones transversales entre el leño y el líber. Las células parenquimáticas de los radios liberianos están rellenas principalmente de sustancias de reserva (almidón, grasa). Lo mismo puede decirse de los grupos de células del parénquima liberiano, que están orientados axialmente. • Las fibras liberianas se hacen a menudo extremadamente largas (v. 3.2.3); las células fibrosas, durante su desarrollo por crecimiento apical intrusivo, se introducen entre cientos de células. A ellas debe todo el complejo hístico el nombre: las bandas de fibras liberianas de las ramas de los sauces y tilos proporcionaban antaño las «bandas de corteza» a los jardineros. Según la situación del cámbium entre el leño y el líber, crece el cuerpo leñoso en su periferia y, en cambio, el manto liberiano en grosor en su interior. Mientras que, en el leño, las partes más viejas se hallan en el interior y las más jóvenes en el exterior, en el líber pasa lo contrario.

Fig. 4-52: Cierre de los vasos leñosos por tílides. A Las células del parénquima leñoso U al crecer penetran en el lumen de un vaso leñoso a través de las punteaduras y lo acaban obstruyendo (sección transversal, duramen de Robinia, 250x). B Tílides penetrando al crecer el vaso leñoso del planifolio tropical Nectandra pichurium, una laurácea (170x), - A; según H. Schenk; B: fotografía REM de S. Fink.

Las células parenquimáticas liberianas y las elementos cribosos vivos forman en conjunto el líber blando, que alterna con estratos tangenciales de fibras liberianas concentradas, el líber duro. Esta estratificación cubre las zonas de crecimiento anual del líber (la mayoría de las veces delimitadas con poca claridad): cada una de estas zonas contiene algunas capas de líber duro y blando.

4 . 2 El eje caulinar

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Fig. 4-53: Líber. A Sección transversal de una rama de varios años del tilo Tilia platyphyllos, 1 corteza primaria y floema primario (en dos puntos señalados con «•); 2 corteza secundaria con líber, ésta con capas tangenciales de líber duro (oscuro) y blando (claro); entre el floema secundario zonas parenquimáticas claras = radios liberianos, cuya anchura, sólo en la última estación, se ha ampliado como la de los radios leñosos. En el parénquima cortical, numerosas células cristaleras negras llenas de drusas de oxalato cálcico (23x). B, C Corteza secundaria de la vid Vitis vinifera en sección longitudinal y transversal (200x). - B, C: según D. von Denffer. - Bo ritidoma, sPh líber (floema secundario), s tubos cribosos, spl placas cribosas, g células anejas, p parénquima, M parénquima de los radios corticales con almidón de reserva, kr células cristalíferas, wB líber blando (tubos cribosos + células anejas), hB líber duro, C cámbium, H leño.

Los elementos cribosos normalmente son funcionales durante un año. Esto quiere decir que todo el transporte de asimilados en un árbol de tronco muy grande está limitado sólo a una estrecha capa de líber conductor de 1 mm situada inmediatamente por fuera del manto del cámbium y que volumétricamente no constituye ni siquiera el 5 por mil del tronco. En las zonas liberianas más viejas - e l líber reservante- mueren los elementos cribosos y las células anejas próximas y son comprimidos por el tejido adyacente. Aquí sufre cada célula parenquimática un impulso en su crecimiento y se engruesan notablemente (inflamiento de las células parenquimáticas). No sólo llenan el espacio que antes ocupaban los elementos cribosos, sino que producen también una dilatación del líber, el cual puede seguir hasta cierto punto el engrasamiento secundario incesante del eje axial. En la mayoría de las plantas leñosas, por lo demás, no sólo tiene lugar un inflamiento, sino también una multiplicación de las células parenquimáticas liberianas. En ninguno de los dos procesos citados puede intervenir el leño duro muerto. Sin embargo, muchas células parenquimáticas se convierten en células pétreas y completan así el tejido protector cuando éste se desgarra al dilatarse.

4.2.8.9 Ritidoma El aumento de tamaño del contorno del tallo en el engfosamiento secundario es amortiguado por algunos tejidos periféricos mediante un crecimiento por dilatación correspondiente (v. antes). Lo mismo puede decirse de la epidermis caulinar de ciertas plantas (p. ej., liex, Cornus, Kerria, Rosa y cactáceas), cuyas ramas permanecen verdes durante mucho tiempo. Sin embargo, la epidermis no sue-

le participar en la dilatación, se desgarra y es sustituida por súber o corcho (v. 3.2.2.2). El súber es impermeable; son tejidos que se encuentran fuera de la peridermis, no les llega ni agua ni nutrientes de los tallos y entonces mueren y se secan. Esto se refleja claramente en el colorido pardo o gris de la superficie de los tallos y ramas. La peridermis. que funcionalmente sustituye a la epidermis, se origina en la corteza externa y se denomina por ello peridermis superficial. En algunos árboles, el felógeno de esta primera peridermis permanece activo durante muchos años y puede adaptarse al crecimiento por dilatación, con el engrasamiento de la superficie axial. Mediante este mecanismo se producen las lisas superficies de los troncos de las hayas y los carpes, así como la de los abedules jóvenes. No obstante, en la mayoría de los árboles, la peridermis superficial se desgarra a consecuencia del continuo engrasamiento del tronco, sobre todo longitudinalmente, porque el tronco y parte de las ramas interrumpen su crecimiento longitudinal tan pronto como ha comenzado el engrasamiento secundario. Las grietas que surgen de este modo son obturadas al formarse nuevamente peridermis en zonas más profundas y todavía vivas de la corteza, en definitiva, del líber (peridermis interna). El felógeno de la peridermis interna sólo puede ser activo por poco tiempo; por ello se deposita continuamente más peridermis (y más internamente). Sobre la superficie del tallo se forma un denso manto cada vez más grueso de tejido muerto, que está atravesado por delgadas capas suberosas periclinales y está hendido por grietas cada vez más profundas. Este complejo hístico muerto, que se va añadiendo desde el interior (fig. 4-54), es el tej i d o aislante terciario, el ritidoma. (Vulgarmente se le da el nombre de «corteza», mientras que, en botánica, por tej i d o cortical o de la corteza se entiende el parénquima que

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4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a de los cormófitos

norar el deterioro mecánico del delicado y vital líber conductor. También contiene muy poca agua y es por eso muy ligero. Por su grosor y por los taninos o flobafenos depositados en él (a ellos debe el ritidoma su color oscuro) ofrece una protección notable contra los hongos y los insectos parásitos. Así, p. ej., está excluida la infección de troncos suberificados por parásitos de las cortezas. Los ritidomas difícilmente se inflaman y apenas arden incluso estando secos (v. ñgs. 13-7 B. 13-9). Son importantes también la protección frente a la irradiación solar y el aislamiento térmico, que dependen del elevado contenido en aire y de la pigmentación del ritidoma; sin embargo, el líber blando puede sufrir daños irreparables tanto por una helada duradera como por un calentamiento superior a los 50 °C a consecuencia de la radiación solar directa. Así pues, en este sentido, son especialmente sensibles los árboles que no forman ritidoma y que tienen durante toda su vida los troncos protegidos sólo por una peridermis superficial. Esto les ocurre sobre todo a las hayas (fig. 4-55 D). Las hayas, cuyos troncos quedan expuestos cuando se aclaran bosques o se construyen carreteras. no es raro que perezcan a causa de las quemaduras solares de la corteza. Por el contrario, las plantas leñosas heliófilas se hallan en pendientes soleadas expuestas al sol; así, p. ej., robles y encinas en este sentido están muy bien protegidos por su grueso ritidoma y por sus ramas, que les proporcionan sombra y que están distribuidas a diferentes niveles. Sobre las grietas del ritidoma se originan, debido a la distinta exposición solar, unas marcadas diferencias de temperatura en espacios mínimos, las cuales provocan corrientes refrescantes de aire.

Fig. 4-54: Formación de ritidoma. A Bandas de súber en una rama de arce menor, Acer campestre (1,6x). B Sección transversal de un tronco de Douglasia de 96 años; entre * * : cámbium y una capa muy fina de líber vivo, por fuera ritidoma oscuro, atravesado por capas suberosas convexas y claras (ritidoma escamoso) (0,2x). C Capas suberosas (oscuro) entre tejido cortical muerto en el ritidoma escamoso del pino Pinus ponderosa (2,6x).

se halla en la parte externa de los haces conductores o del cámbium.) Las peridermis más jóvenes apenas se depositan por fuera del cámbium, en el líber reservante, y limitan el líber vivo a una zona pericambial muy estrecha. En cambio, el ritidoma crece sobre los grandes troncos hasta alcanzar a menudo un grosor de varios cm. Es elástico en sus bordes y, por lo tanto, puede impedir o ami-

En la mayoría de los ritidomas (fig. 4-55), existen peridermis internas no especialmente extensas, tienen forma convexa y limitan en todo su contorno con viejas capas suberosas (figs. 4-54 C. 4-55 E. F). Si estas peridermis separan zonas de corteza/líber en forma de escamas se habla de ritidoma escamoso. Las escamas más viejas del ritidoma se exfolian, lo cual se produce a través de unos determinados estratos de separación en los pinos, el plátano y el falso plátano. En casos más raros las peridermis internas son convexas y estrictamente paralelas a la superficie, de manera que se forman cilindros peridérmicos cerrados: ritidoma anular (ramas y troncos de cerezos y abedules jóvenes). En muchas trepadoras (Clematis, Vitis), el ritidoma anular primitivo es atravesado por bandas longitudinales y pasa a ser un ritidoma en bandas (fig. 4-55 B, C).

Las heridas no son raras en los troncos o en las gruesas ramas lignificadas incluso en estado totalmente natural, ya que éstas (al contrario que las ramas flexibles o los tallos y ramas herbáceos) no pueden evitar el ímpetu de las colisiones. Cuando la herida llega hasta el cuerpo leñoso, en el borde de éste surgen proliferaciones celulares que producen el desordenado tejido del callo. El callo crece con lentitud, se va lignificando, tiene la capa superficial protegida por una peridermis y acaba cubriendo la herida, llegando incluso a cerrarla si ésta no era muy grande. En estas heridas cerradas por el tejido del callo suele acabar formándose tejido leñoso del líber o del ritidoma.

Fig. 4-55: Ritidoma. A Ritidoma anular de un tronco de ab&dul; las lenticelas se extienden en listas horizontales; el color blanco claro se basa en la múltiple reflexión de la luz sobre los cristales céreos aciculiformes de las células suberosas, que están llenas de aire (0,25x). B, C Ritidoma en bandas de la vidalba Clematis (B) y de la vid (C) (0,74x). D Las hayas no forman ritidoma, sino una gruesa peridermis con numerosas lenticelas; las señales grabadas se conservan por ello mucho tiempo, su expansión desigual durante mucho tiempo muestra un engrosamiento sin crecimiento longitudinal (0,25x). E, F Típico ritidoma escamoso en el plátano (E, 0,25x) y en el pino Pinus sylvestris (F, 0,12x). Ritidomas con profundas grietas: G El árbol de las estepas del oeste de África Butyrospermum paradoxum es resistente a los incendios que afectan al monte bajo gracias a su ritidoma (0,11 x). H El roble Quercus robur{0,25x). J Phellodendron amurense (0,25x). - G: fotografía de W. Barthlott.

4 . 2 El e j e caulinar

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4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a de los cormófitas

4.3 Órganos foliares: formas y metamorfosis La diversidad de formas de hojas que se pueden encontrar es enorme. Va desde las hojas escuamifornes poco llamativas hasta las frondes pluripinnadas y de metros de longitud de los helechos arbóreos, desde las hojas y agujas verdes de formas diversas hasta los pétalos de vivos colores y los estambres y carpelos, desde las espinas foliares hasta las refinadas trampas de las plantas insectívoras. Sin embargo, todos esos órganos foliares son formaciones diferentes y homologas de un único tipo de órgano: el Tiloma. Sus funciones originarias son la fotosíntesis y la transpiración. Éstas fueron asumidas por los nomofilos u hojas propiamente dichas, que pueden caracterizarse funcionalmente como asimiladores y transpiradores. Desde el punto de vista morfológico, la hoja (= nomofilo) es la forma foliar más desarrollada. Las demás formas parecen simplificadas por reducción en comparación con ella.

4.3.1 La hoja 4.3.1.1 División y simetría La fig. 4-56 muestra la división morfológica longitudinal de una hoja típica (nomofilo) con el limbo entero. El hipopodio comprende la base foliar -cuando existe- y las estípulas (lat. stipula: tallo, caña). La base foliar aparece a menudo tan sólo como un ensanchamiento de la base del pecíolo. Sin embargo, especialmente en las monocotiledóneas es tan ancho que abraza por completo el tallo en un nudo. En estos casos, el envés se convierte en una vaina foliar tubiforme, como puede verse en la mayoría de las gramíneas.

Fig. 4-57: Falsos tallos y envolturas caulinares. A El falso tallo formado por las vainas foliares cilindricas y huecas de la cebolla Allium cepa (0,6x). B, C La base foliar abrazadora ( = amplexicaule) es típica de muchas monocotiledóneas y a menudo oculta al eje caullnar; como ejemplo dos plantas ornamentales apreciadas: Aloe spinosissima y Dracaena marginata (0,6x). D, E Envolturas caulinares de bases foliares en las coniferas: D Thuja orientalis{f\\otam decusada, 2,1x); E brote vertical de Picea abies con filotaxis dispersa, a la izq. cubierto de agujas, a la der. sin ellas: las bases foliares son alargadas y no dejan espacios entre sí, al contrario que en el abeto, en el que las bases foliares son redondeadas y no cubren el eje (v. también fig. 4-16 E).

Estas vainas foliares actúan como órganos protectores del culmo o «caña», el delgado tallo de las gramíneas. Vainas foliares engrosadas son también las que forman las hojas reservantes de los bulbos. En otros casos surgen de las vainas alargadas e imbricadas falsos tallos (pseudocaules. fig. 4-57 A) como en el caso tan típico del bananero, pero también en monocotiledóneas europeas puede verse en la fase temprana de su desarrollo vegetativo (p. ej., Verutrum. Molinia). El verdadero eje florífero crece al fin hacia arriba a través del pseudocaule tubiforme.

Fig. 4-56: Hoja del sauce Salix caprea como ejemplo de filoma típico. Se asienta sobre el eje con la base foliar, ensanchada; está flanqueada por las estípulas y presenta inmediatamente por encima la yema axilar (flecha). La base foliar y las estípulas forman la parte inferior de la hoja o hipopodio. La parte superior o acropodio se compone de pecíolo y limbo foliar (1,2x). En las hojas pinnadas (v. fig. 4-2 I), el pecíolo se prolonga en la zona del limbo en forma de eje foliar = raquis, que lleva folíolos afrontados con un folíolo terminal.

En muchas coniferas, la base foliar no abraza al tallo o rama, sino que se alarga siguiendo el eje caulinar y se suelda con él. Cuando estas bases foliares entran en contacto unas con otras en todo el contorno y forman una densa cubierta plana en la superficie axial, se habla de envoltura caulinar formada por las bases foliares (fig. 4-57 D , E).

Muchas plantas no producen estípulas en absoluto, o bien las producen, pero éstas son poco longevas y se desprenden en seguida (como en el avellano y el carpe, donde desempeñan el papel de escamas gemarias). Sin embargo, pueden ser muy conspicuas y asumir por completo la función de las hojas (fig. 4-58). No es raro que aparezcan

4.3 Órganos foliares: formas y metamorfosis

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Fig. 4-58: Base foliar y estípulas. A Estípulas semejantes a folíolos de Geum urbanum, la hierba de San Benito (1,6x). En algunas plantas, las estípulas asumen por completo las funciones de las hojas, p. e j „ en la alverja Lathyrus aphaca (v. fig. 4-69). B Gallium mollugo, el galio blanco, parece que tiene hojas en verticilos, pero los tallos son cuadrangulares y sólo crecen brotes axilares de las dos axilas foliares opuestas; sólo esas hojas lo son en realidad, ya que las otras son estípulas que tienen la misma forma. Alternativamente podría decirse lo mismo de las hojas sésiles o sentadas (es decir, carentes de peciolo) (2,1x). C Base foliar sin estípulas del nogal Juglans regia (1,6x). D, E Estípulas lignificadas (espinas estipulares) de la robinia (D 0,3x; E 1,7x).

para recibir la luz mediante movimientos de crecimiento o turgencia. Como órgano portador, el pecíolo presenta una sección transversal más o menos redondeada y se parece así al órgano axial. El pecíolo siempre puede ensancharse y asumir las funciones del limbo (fig. 4-59). En tales casos se les llama fílodios. Cuando no hay pecíolo se dice que las hojas son sésiles o sentadas. Toda la diversidad del filoma se manifiesta en la variedad m o r f o l ó g i c a de los limbos foliares (láminas, fig. 4-2).

Además de la forma, es muy variable también el tamaño de las hojas, que oscila entre limbos de tamaño milimétri-

transformadas en espinas estipulares, como en la robinia o falsa acacia. El acrofilo comprende el cabillo o pecíolo y la lámina o limbo foliar. El pecíolo mantiene al limbo (el verdadero órgano asimilador y transpirador) a una cierta distancia del tallo o rama y puede situarlo en la posición óptima

Fig. 4-59: Filodios de Acacia heterophylla. Después de las hojas primarias doblemente pinnadas se formaron hojas pinnadas con pecíolos alados y finalmente hojas adultas o metafilos, cuyos pecíolos asumen la función de filodios. - Según J. Reinke.

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4 Morfología y anatomía de los cormófitos

co hasta las hojas pinnadas de la palmera Rapliia farmífera, de 20 m de longitud. Muchos nombres populares de plantas hacen referencia a las formas de las hojas (hepática, cincoenrama, diente de león, pulmonaria, etc.) y las guías de identificación informan sobre importantes diferencias diagnósticas y sus denominaciones. Especialmente interesantes desde el punto de vista morfológico son las hojas pinnadas. En ellas el pecíolo es un eje foliar = raquis, que tiene varios pares de folíolos laterales y (la mayoría de las veces) un folíolo terminal. Sobre todo en las frondes de los helechos hay mucha pinnación al estar divididos los folíolos de primer orden e incluso también los de segundo y tercer orden. Cuando en las hojas pinnadas se interrumpe el crecimiento del raquis, los folíolos del extremo del pecíolo se desprenden y aparecen hojas «digitado» pinnadas. Formas especiales como las hojas peltadas. ensiformes, cilindricas y también los ascidios de las droseráceas se tratarán en relación con el desarrollo foliar.

La hoja típica es de simetría bilateral: posee una mediana en dirección al pecíolo o al raquis, en la que también discurre el nervio principal y, por tanto, el más recio (costilla). Las variaciones de la simetría bilateral son raras y por ello llaman mucho la atención (begonias: hojas sesgadas). Las hojas son en su mayoría también marcadamente dorsiventrales, sus superficies adaxiales (por lo menos al principio), el haz morfológica se distingue por muchas propiedades de la abaxial o envés. Las diferencias radican.

p. ej., en la abundancia de estomas (la mayoría de las hojas son hipostomáticas: > 90 % de los estomas en la epidermis inferior), en la pilosidad, almacenamiento de colorantes en los vacúolos de las células epidérmicas y también en la anatomía: el parénquima en empalizada es predominantemente adaxial, el esponjoso, abaxial; en los haces conductores foliares, las «venas» = «nervios» de las hojas (ambas denominaciones populares son erróneas en diferente grado), el xilema se halla en la parte superior y el floema, en la inferior. En última instancia, la dorsiventralidad de las hojas es una consecuencia de la polaridad del eje axial, en el cual las hojas se disponen lateralmente, de modo que la superficie foliar está orientada transversalmente con respecto al gradiente de polaridad. Ya a simple vista llama la atención en muchas hojas la nervadura (= nerviación), el esquema de los haces conductores en el limbo (fig. 4-60). Los haces más fuertes (los nervios principales: ing. major veins) sirven para proveer de agua a las hojas o para llevarse los productos de la fotosíntesis. Están envueltos por vainas fasciculares, que impiden el contacto con el sistema intercelular del tejido del mesofilo y controlan el intercambio de sustancias entre los haces conductores y el mesofilo. Estas vainas fasciculares alcanzan a veces la epidermis y asumen funciones de sostén. En la parte inferior o envés, los nervios

Fig. 4-60: Nervadura. Disposición de los haces conductores en el limbo. A, B Nervadura dicótoma en frondes de helechos; A Adiantum capillusveneris(3,5x). B Asplenium n/'c/us (2,4x). C Combinación de nervadura paralela y reticulada en Maranta; toda la hoja (aquí seccionada) imita a un tallo foliado, posiblemente por mimetismo para evitar que depositen en ella sus huevos insectos perjudiciales (1,4x). D Nervadura paralela en la palmera Sabal umbraculifera (0,7x). E Nervadura reticulada en Parthenocissus tricuspidata (3,5x).

4.3 Órganos foliares: formas y metamorfosis

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fuertes se ramifican dicotómicamente y acaban ciegos en el margen delantero. Por eso se la llamó antes «nervadura abierta», en contraposición a la presuntamente «cerrada» de las monocotiledóneas y eudicotiledóneas (v. la circulación sanguínea abierta/cerrada de los animales). Por lo demás, también en la nervadura reticulada. las ramificaciones más finas del retículo nervioso acaban también ciegas en el mesofilo.

4.3.1.2 Desarrollo y formas especiales Los primordios foliares se originan exógenamente sobre el cono vegetativo en forma de protuberancias, y precisamente por división del meristema (figs. 3-3, 3-5). Fig. 4-61: Costillas foliares de una hoja flotante de Victoria amazónica (= regia): la hoja tiene un diámetro de casi 2 m . - Fotografía: W. Barthlott.

principales a menudo resaltan como costillas y sirven para mantener rígida la lámina. Un caso extremo lo constituyen las enormes hojas notantes de Victoria amazónica (fig. 4.61). La función básica de los nervios foliares es proporcionar agua y sales nutrientes a las células del mesofilo, que son especialmente activas (fotosintetizando o transpirando) y también transportar rápidamente los productos de la fotosíntesis. En los elementos conductores se mueven corrientes convectivas en masa; fuera de los haces, el transporte de sustancias se limita a la difusión. Su eficiencia en el transporte de sustancias disminuye con el cuadrado de la distancia por superar y resulta insuficiente de hecho ya en dimensiones de pocos diámetros celulares. Incluso el agua Huye a través de los vasos leñosos un millón de veces más fácilmente que a través de los tejidos vivos. En consecuencia, los haces conductores delicados (ing. mi ñor veins) forman en el limbo foliar un conjunto tan denso que en las aréolas = campos intercostales, que

están entre ellos, ninguna célula está a más de 7 células de distancia del siguiente haz conductor. (El término «aréola» se emplea también con un sentido totalmente diferente, v. fig. 4-7 C.) La longitud total de los haces conductores de una hoja de haya mide unos 30 m. Estas necesidades funcionales pueden ser atendidas de diversas formas. En las monocotiledóneas predomina la nervadura paralela. Todos los nervios principales son longitudinales. Esta ordenación de los haces conductores resulta especialmente marcada en las hojas «lineares» de gramíneas y cereales. En las hojas «lanceoladas» de la mayoría de las restantes monocotiledóneas, los haces principales forman curvaturas suaves, en clara relación con el siempre suave borde de la hoja, lo cual es característico de las hojas de las monocotiledóneas (fig. 4-14 A). Los haces principales en la nervadura paralela están conectados entre sí por haces transversales menos marcados, de modo que, en realidad, existe una red regular de nervios. (Esto puede verse macroscópicamente, p. ej., en las hojas de Clivia.) En las eudicotiledóneas se forman complicadas redes de nervios: nervadura reticulada. Esto permite casi cualquier tipo de conformación de limbo foliar y sobre todo de sus partes marginales. La diferente nervadura destaca sobre todo en la disposición dé los estomas. En las monocotiledóneas suelen estar orientados paralelamente y, en cambio, en las magnólidas y las eudicotiledóneas se distribuyen de manera irregular (fig. 3-13). Otro tipo de nerviación, la nervadura dicótoma (bifurcada) o flabeliforme (en abanico), se encuentra en los pteridófitos y en el ginkgo, clasificado dentro de las gimnospermas. Aquí, los haces conductores más

Además, en los pteridófitos, surgen en una zona de pequeñas células del meristema costal unas células apicales dígonas (= triláteras. biangulares). Éstas producen una arista de iniciales, es decir, un meristema marginal lineal, en el que ya no se distinguen las antiguas células apicales. En la mayoría de los pteridófitos es característico el crecimiento acroplástico. lo cual significa que la región apical de las hojas continúa creciendo cuando las células de la base foliar ya están diferenciadas. La pinnación de las frondes de los pteridófitos depende de la división del meristema marginal mediante una detención esporádica de la actividad divisoria.

En las angiospermas, los primordios foliares recién formados presentan una marcada tendencia a ensanchar su base verticalmente con respecto al vastago. Así se origina la amplia base foliar, que envuelve por completo el tallo y puede llegar a formar una vaina foliar. El abultado meristema marginal produce a continuación el limbo foliar. Además, al contrario que en los pteridófitos. predomina en ellas el crecimiento basiplástico, es decir, la actividad del meristema marginal se extingue primero en el ápice y luego en Ja base del limbo. Los folíolos se producen por división del meristema marginal como en los pteridófitos. Mientras que los nervios principales se van diferenciando a partir de la base, los menores, más delicados, ya se han formado por completo en las zonas distales de la lámina. Los pecíolos se forman por crecimiento intercalar, por lo tanto a través de un meristema que se activa entre zonas ya diferenciadas. De modo equivalente, los limbos paralelinervios y enteros de la mayoría de las monocotiledóneas, en especial las gramíneas, deben su formación a un meristema basal intercalar. (Éste es el caso de Welwitschia - f i g . 11 -211 A - en la que los extremos de sus dos hojas van muriendo lentamente mientras siguen creciendo por la base hasta más de 500 años.) La dorsiventralidad del limbo foliar se manifiesta, como hemos visto, en que la mayoría de las hojas son bifaciales. al ser diferentes el hipopodio y el acrofilo (fig. 4-62 A , D). Especialmente en plantas de lugares muy soleados se encuentran también hojas equifaciales, cuyas caras tienen la misma constitución, p. ej., la misma densidad de estomas, y presentan también una capa en empalizada bajo la epidermis (fig. 4-62 F, I). Estas hojas están a menudo engrosadas o tienen forma acicular y presentan una disposición de perfil. Además, en la suculencia se originan hojas cilindricas como, p. ej., en la pimienta de muros. Sedum (fig. 4-70 A ) . Otro tipo de hoja cilindrica se da cuando el envés crece con más rapidez que el haz y ésta acaba desapareciendo: unifacialidad. Los pecíolos se acercan muchas veces a la unifacialidad y llegan a tener unas seccio-

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4 Morfología y anatomía de los cormófitos

ción del pecíolo, por lo que los bordes derecho e izquierdo llegan a unirse y a soldarse debido a la unifacialidad del pecíolo. De un modo totalmente equivalente se producen los ascidios y utrículos de algunas plantas insectívoras de las familias nepentáceas y sarraceniáceas (cuadro 4-4, fig. A).

En algunas plantas no se sueldan los bordes foliares de la misma hoja, sino los de hojas diferentes de un nudo (gamofília). Este fenómeno, que ocasionalmente ocurre también a nivel vegetativo, está muy extendido en las flores; las corolas y los cálices soldados, así como los carpelos cenocárpicos, son ejemplos conocidos.

4.3.1.3 Anatomía La fig. 4-64 muestra la sección transversal característica de una hoja (= nomofilo) bifacial. Las epidermis, uniestratificadas envuelven el clorénquima del mesofilo, que se divide en parénquima esponjoso y en empalizada. El parénquima en empalizada, más grueso, contiene aprox. 4/5 de todos los cloroplastos foliares: es el tejido asimilador. En cambio, el parénquima esponjoso (fig. 3-7 B) es

Fig. 4-62: Secciones transversales a través de diferentes tipos de hojas. Parénquima en empalizada, punteado; envés foliar, línea gruesa; partes leñosas de los haces conductores, en negro. A Hoja plana bifacial normal (v. fig. 4-64). B Hoja plana bifacial invertida (p. ej., ajo de oso, Allium ursinum). C, D Derivación de una hoja cilindrica unifacial (p. ej., Allium sativum, Juncus effusus). E Hoja plana unifacial (Iris). F Hoja plana equifacial. G Aguja equifacial (v. fig. 4 - 6 5 A). H Hoja cilindrica equifacial (p. ej., Sedum, fig. 4-70A). I Sección transversal a través de una hoja equifacial de Reaumuria hirtella, una tamaricácea del desierto (30x). - Esquemas AH basados en W.Troll y W. Rauh; I: según Volkens.

nes transversales redondeadas, como ejes. Pero también los limbos de algunas monocotiledóneas (Scirpus; diversos Allium, p. ej., A. schoenoprasum) son unifaciales y de simetría radial. U n caso especial son las hojas de Iris: son unifaciales y secundariamente se han convertido en hojas planas, por lo que el aplanamiento no se ha producido verticalmente con respecto a la dirección de crecimiento del eje (del rizoma), sino en esa dirección («hojas ensiformes equitantes», fig. 4-62 E). En las hojas pelladas (en escudo, gr. pélte), el pecíolo se halla no en el extremo inferior, sino en el centro del limbo (fig. 4-63). Esto se produce porque el meristema marginal del limbo, debido a la marcada basiplastia, crece con vigor directamente sobre la inser-

* X

h

Fig. 4-63: Hoja peltada de la capuchina Tropaeolum majus (0,7x) vista desde arriba (A) y desde abajo (B).

muy laxo y se caracteriza por ser el principal tejido transpirador. Por sus numerosos espacios intercelulares, en parte muy grandes -constituyen el 90 % del volumen total del mesofilo-, la superficie de todas las células del mesofilo a menudo es 100 veces más grande que la superficie foliar. El sistema intercelular del parénquima esponjoso facilita en las hojas hipoestomáticas también la difusión de CO, hacia el parénquima en empalizada. Las células epidérmicas contienen leucoplastos, a veces con unos pocos tilacoides y un bajo contenido en clorofila. Los haces conductores más grandes están envueltos por la endodermis, y aquí se denominan vainas fasciculares. Se une frecuentemente hacia dentro formando un anillo de células de transferencia, que morfológicamente corresponde a un periciclo (v. 4.4.2.1). Este estrato celular tiene, al igual que la endodermis, carácter glandular y sirve para la carga y descarga de elementos conductores, en general para el transporte de sustancias entre los haces y el mesofilo. Muchas veces, los haces van acompañados también de fibras de esclerénquima. En este sentido, se plantea una situación especial en las plantas C4, cuya fotosíntesis está adaptada a las condiciones que presentan lugares secos con una fuerte irradiación solar (v. 6.5.8). En estas plantas, la fijación definitiva de CO. tiene lugar en las células de las vainas fasciculares, que, en consecuencia, son particularmente grandes y ricas en plastidios (el «tipo corona» de los haces conductores, fig. 6-81). Los plastidios de las vainas fasciculares no forman gránulos, pero contienen mucho almidón de asimilación, mientras que los cloroplastos del mesofilo de las plantas C, también poseen gránulos, pero nada de almidón (dimorfismo de los cloroplastos, fig. 6-82). Las células de las vainas fasciculares y las del mesofilo están en conexión entre sí a través de numerosos plasmodesmos. Todo el complejo hístico actúa como una bomba de CO,: los plastidios de las vainas fasciculares están también óptimamente abastecidos de CO, cuando los estomas se estrechan para reducir la transpiración y la concentración de CO, en los intercelulares se ha desplomado.

En algunas plantas, la disposición de los tejidos de la lámina varía de la representada en la fig. 4-64 en mayor o menor grado (fig. 4-62 B-I). No es raro encontrar dentro de la epidermis inferior un parénquima en empalizada (fig. 4-71 A). En las erguidas hojas de las gramíneas y los

4.3 Órganos foliares: f o r m a s y m e t a m o r f o s i s

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Fig. 4-64: Anatomía de la hoja bifacial: sección transversal de una hoja del heléboro Helleborus foetidus{ 100x). Bajo la epidermis superior se halla el parénquima en empalizada, y debajo el laxo parénquima esponjoso con dos haces conductores seccionados transversalmente, limitado por debajo por la epidermis inferior. En esta hoja, a la epidermis le corresponde un volumen de aprox. 12 % , al tejido conductor un 5 % y al mesofilo - p a r é n q u i m a en empalizada y parénquima esp o n j o s o - un 6 8 % ; en torno al 16 % son intercelulares. - Fotografía REM: H.D. Ihlenfeldt.

Fig. 4-65: A Sección transversal a través de la aguja equifacial de Pinus nigra (40x). B Una sección longitudinal nos muestra, en el parénquima asimilador, a los estomas entre las células asimiladoras dispuestas a modo de cortina (fotografía REM, 285x). - A: según R. Von Wettstein. - Sk esderénquíma hipodérmico; En endodermis; Pa parénquima asimilador; Sp estoma; H conducto resinífero; L haz conductor, con el xilema arriba; Tr tejido de transfusión; E epidermis.

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4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a de los cormófitos

cereales, el mesofilo no está dividido uniformemente en parénquimá en empalizada y parénquima esponjoso, y los estomas son tan frecuentes como en el envés. Las hojas de las plantas acuáticas (p. ej., Elodeá) a menudo tienen capas bicelulares y, en plantas de lugares extremadamente húmedos, las hojas pueden tener incluso sólo una capa de células (Hymenophyllum). En la fig. 4-65 se representa la estructura interna de una hoja equifacial utilizando como ejemplo una acícula o aguja. En las hojas equifaciales, la división entre parénquima esponjoso y en empalizada suele ser poco clara y a menudo no existe en absoluto, como en nuestro caso. En la sección transversal de una aguja, las células del mesofilo presentan un contorno poligonal. La superficie celular muestra engrosamientos parietales como molduras, que sobresalen hacia el interior de la célula («parénquima en empalizada braquial»). La falta de intercelulares es sólo aparente: unas capas vaginiformes de tejido asimilador, orientadas verticaimente con respecto al eje longitudinal de las hojas aciculares y del espesor de una célula, están separadas entre sí por hendiduras intercelulares. Entre el tejido asimilador y la epidermis, cuyas células han muerto tras alcanzar un engrasamiento parietal extremo, se encuentra un tejido de sostén esclerótico y muerto (hipodermis). Los estomas, cuyas células oclusivas necesitan conectar con tejido vivo, están hundidos hasta el tejido asimilador. En el mesofilo hay varios canales resiníferos en el sentido longitudinal de las agujas. Los 1 -2 haces conductores de dichas hojas están envueltos por una endodermis común laxa. En el transporte de sustancias entre los elementos conductores y el mesofilo participa un tejido de transfusión de células parenquimáticas vivas -directamente sobre el floema se encuentran las características células de Strasburger con un marcado carácter celular—, así como traqueidas cortas muertas.

Fig. 4-66: Desarrollo del acrofilo o parte superior de la hoja a partir de una escama gemaria (A-C) en nomofilos (G) en Malus baccata. D, E Hojas de transición. F Nomofilo antes de desplegarse. - (A-F tamaño natural; G 0,2x). - Según W. Troll. - st estípulas; Bg base foliar; Na cicatrices de las estípulas caídas; St pecíolo; La lámina; o acrofilo.

4.3.2 Sucesión foliar

Fig. 4-67: Anisofilia. A Anisofilia inducida en el falso plátano, Acer platanoides?. hojas de 2 verticilos contiguos de una rama que crece oblicuamente; flecha: vector gravitacional (0,25x). B Anisofilia habitual en Selaginella douglasii, cada nudo tiene una gran hoja ventral grande y otra dorsal pequeña (5x). - A: según W. Troll; B: según K. Goebel.

Como ya se ha indicado (figs. 4-5,4-6). la forma de los tilomas varía en una misma planta - p o r lo tanto, habiendo una dotación genética igual-durante su desarrollo dentro

de unos límites muy amplios, que se corresponden con el siguiente esquema (máximo):

embrión, semilla

cotiledón/ cotiledones + hojas primordiales

plántula zona vegetativa

rizoma:

hojas (nomofilos)

catafilos

hojas tectrices

yemas, brotes laterales tegmento/escamas gemarias profilo(s)

inflorescencia

flor

hipsofilos, brácteas hojas perigónicas (tépalos)

sépalos

1 pétalos estambres carpelos

4.3 Órganos foliares: formas y metamorfosis

195

Cuando los cotiledones sirven de depósito de reserva «carnoso» en la semilla, permanecen durante la germinación generalmente dentro del episperma que se desgarra y, por lo tanto, sobre o bajo el suelo: germinación hipogea (ejemplos: Quercus. Aesculus, Pisum. Phaseolus coccineum: gr. hypó: bajo; gala: tierra). Mucho más frecuente es, sin embargo, la germinación epigea: los cotiledones llegan a la luz al estirarse el hipocótilo y enverdecen (ejemplos: Picea, Fagus, Sinapis, Acer, Pisus, Helianthus). El ejemplo de la conocida planta ornamental Streptocarpus hybridus muestra cuan variada puede ser la sucesión foliar. Esta planta no produce ninguna hoja, salvo los dos cotiledones. Éstos son además iguales, pero más tarde uno de ellos se agranda hasta convertirse en una hoja («nomofilo») longeva de cuya axila brotan finalmente inflorescencias. Por el contrario, las sucesiones foliares se complican cuando, p. ej., hay diferencia entre formas juveniles y adultas de hojas (nomofilos), como en la hiedra. Se habla de anisofilia cuando hojas contiguas o incluso las del mismo nudo tienen un tamaño/vigor diferente a consecuencia de una dorsiventralidad del vástago plagiótropo (fig. 4-67). En cambio, se entiende por heterofilia cuando, independientemente de factores externos o internos, se producen órganos foliares de forma diferente y función distinta (fig. 4-68; sobre las diferentes relaciones en la planta acuática Salvinia, v. fig. 11 -158). En la hiedra se distinguen bien las distintas formas de las hojas de los tallos jóvenes y reptantes de las de los vastagos floríferos, distantes del suelo. Fig. 4-68: Heterofilia modificadora en Ranunculus aquatilis. A Brote en flor con ramificación simpódica, hojas flotantes y hojas sumergidas finamente pinnadas. B Forma de transición. - Según W. Troll. - w hojas sumergidas.

Comparando las diferentes hojas de la sucesión (fig. 4-66), se observa que las formas foliares más simples, como los catafilos, los tegmentos, los hipsol ilos y las hojas florales o antofilos, se originan por inhibición del acropodio y por activación del hipopodio. La sucesión es una sorprendente demostración de la capacidad de transformación que tiene un tipo de órgano cuando cambian las proporciones.

Los órganos foliares de una sucesión no se diferencian sólo por la forma o la función, sino también por su longevidad. En particular suelen ser muy poco longevos los cotiledones y las hojas de la envoltura floral. Las brácteas (lat. bractea: laminilla) son órganos foliáceos muy reducidos, que en general se desprenden muy pronto. Las hojas de las plantas perennes, pero estivirentes (estivifolias: planifolios, alerces) caen al final del período vegetativo. Antes de la caída se descomponen sobre todo los compuestos nitrogenados y son transportados fuera. En el transcurso de estos notables cambios surgen de los cloroplastos gerontoplastos, los cuales están teñidos de amarillo debido a los carotenoides que se han conservado y que están esterificados frecuentemente con ácidos grasos. Las hojas/agujas de los árboles y arbustos sempervirentes duran, en cambio, varios años (pino: 2; abeto: 5-6; arauca-

Fig. 4-69: Zarcillos. A Zarcillos de una hoja pinnada del guisante Pisum sativum. B Zarcillo foliar de la alverja Lathyrus aphaca. C Zarcillo caulinar con ventosas de Parthenocissus tricuspidata (todos 0,6:1). - A, B: según H. Schenck; C: según F. Noli. - s tallo, n catafilos, r folíolos transformados en zarcillos, a rama floral florífera, b raquis.

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4 Morfología y anatomía de los cormófitos

crasuláceas tienen hojas gruesas (lat. crassus: grueso), y a esta familia pertenecen la siempreviva (Sempervivum) y el pampajarito (Sedum), fig. 4-70. No sólo hay plantas C A M en las crasuláceas, sino también en otras 27 familias e incluso en pteridófitos suculentos. Durante la noche, con los estomas abiertos, estas plantas fijan el CO, temporalmente. Después se origina ácido málico, que es almacenado en los grandes vacúolos de las células mesofflicas. De día los estomas están cerrados ante el peligro de una elevada pérdida de agua, pero entonces pueden asimilar definitivamente, con ayuda de la energía lumínica, el CO, liberado del ácido málico. Se encuentran hojas metamorfoseadas sobre todo en las plantas que han s u f r i d o adaptaciones especiales d e b i d o a las c o n d i c i o n e s excepcionales de su habitat o a su extraña manera de v i v i r . E n tales casos no sólo los órganos f o l i a res muestran una serie de c a m b i o s , sino toda la planta: se da u n s í n d r o m e de adaptación. Tres síndromes que afectan sustancialmente a la estructura f o l i a r se tratarán brevemente a c o n t i n u a c i ó n y en el c u a d r o 4 - 4 desde el punto de vista m o r f o l ó g i c o (ecomorfología).

4.3.3.2 Hojas xeromorfas

Fig. 4-70: Suculencia foliar (0,75x), A en la siempreviva menor, 5edum álbum; B en Sempervivum schnittspahnii (B rosetas con filotaxis dispersa).

ria: hasta 15 años). La caída de la hoja tiene lugar mediante un tejido de separación (fig. 7-61).

Cambios en la forma de las hojas 4.3.3.1 Metamorfosis Ya se ha dicho que las hojas, como los tallos, pueden convertirse en espinas (v. 4.1.1) y en zarcillos (v. 4.2.6). Las figs. 4-69 y 4-7 muestran ejemplos de tales metamorfosis. Muchas veces las hojas funcionan como órganos de reserva: además de la suculencia caulinar existe también la suculencia foliar. Hay también unas grandes células almacenadoras de agua en los estratos celulares subepidérmicos o en el interior de las hojas (p. ej., Lithopsf \a «piedra viviente» del desierto sudafricano, v. 15.2.6). En otras plantas, las células del mesofilo se engrasan gracias a sus vacúolos, anormalmente voluminosos. En este caso se trata del correlato morfológico de una adaptación especial de la fotosíntesis a hábitats cálidos, secos y muy soleados, que se denomina metabolismo graso de las crasuláceas ( C A M , v. 6.5.9). Las

Para las plantas de lugares o hábitats áridos = secos (estepas, desiertos) es crítica la economía hídrica: roquedales, suelos arenosos (gr. xerós: seco). Como no pueden estabilizarse multiplicando la absorción de agua, sólo les queda limitar su pérdida, es decir, la transpiración, a menos que renuncien por completo a permanecer activas durante los períodos secos. Ya hemos visto que muchos xerófitos convierten en espinas sus hojas o las producen en forma de pequeñas escamas y trasladan la fotosíntesis a los platicladios, que carecen de tejido transpirador y presentan una superficie realmente menor (en relación con el volumen). La transpiración cuticular se reduce extremadamente y en muchos casos se producen depósitos de agua (suculencia caulinar; fig. 4-35).

Numerosos xerófitos conservan las hojas sólo como asimiladores. Pero estas hojas son entonces «xeromorfas», es decir, con una estructura tal que la transpiración es baja y/o puede restringirse ligeramente según las necesidades. De hecho, las hojas de los xerófitos se diferencian claramente de las de los mesófitos e higrófitos, que viven en hábitats semihúmedos o húmedos. Mientras que las hojas de los higrófitos (y, por otra parte, también las «hojas de sombra» como, p. ej., las del haya, fig. 7-73) son especialmente finas, la mayoría de las veces lampiñas y poseen estomas no hundidos, sino levantados a veces hasta incluso el nivel de la epidermis, las hojas xeromorfas son en general pequeñas, coriáceas y contienen poca savia (plantas esclerófilas. como, p. ej., el laurel, el mirto, el olivo) y sus estomas están hundidos (fig. 4-71). Las hojas que se arrollan ante la sequía pueden aislar por completo sus estomas del medio ambiente. La pérdida de agua se reduce aún más por medio de cutículas muy engrosadas con compactos estratos céreos internos y a menudo también con una densa pilosidad (creación de espacios sin convecciones directamente sobre la superficie foliar, en la que el aire húmedo se queda estancado). La aspereza de las hojas de los xerófitos, que excluyen el marchitamiento, se basa en la disposición de fibras esclerenquimáticas o de esclereidas estrelladas aisladas. Las hojas xeromorfas son con frecuencia equifaciales. También, la hoja aciculada (fig. 4-65) es claramente xeromorfa. Corresponde a una adaptación a la fuerte absorción de infrarrojo y

4.3 Órganos foliares: formas y metamorfosis

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Fig. 4-71: Anatomía de las hojas xeromorfas en sección transversal. A Adelfa con epidermis pluriestratificada (negro), parénquima en empalizada triestratificado y estomas profundamente hundidos; en las fositas (criptas), los pelos impiden que haya corrientes de convección (80x). B Vista externa de una cripta (170x). C, D Las hojas de Stipa capillata son epistomáticas, es decir, los estomas se limitan al haz foliar. Cuando hay sequía las hojas se arrollan y se cierran los estomas y, cuando hay abundancia de agua, los limbos foliares se extienden. No hay diferenciación entre parénquima en empalizada y parénquima esponjoso, lo cual es común en las gramíneas (C 80x, D 10x). - A, C, D: según 0. Stocker; B: Imagen REM: W. Barthlott.

al calentamiento subsiguiente de las oscuras agujas de las coniferas ante la irradiación solar directa. Este calentamiento, en circunstancias normales, puede provocar ya un abastecimiento subó p t i m o de agua debido a la eficacia relativamente baja de la capacidad de transporte de las traqueidas. Con los largos fríos, cuando el suelo helado no puede aportar más agua, el equilibrio hídrico se vuelve fácilmente crítico en las agujas calentadas por la irradiación: «desecación por la helada».

Moderando la transpiración se estabiliza la economía hídrica. pero se agudiza el problema del recalentamiento del parénquima foliar (caulinar). (La transpiración provoca

Fig. 4-72: Hoja en forma de urna de Dischidia major, la del centro está seccionada longitudinalmente y muestra la raíz caulógena, que crece hacia dentro a través de la abertura superior de la urna (0,8x). - Fotografía: W. Barthlott.

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4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a d e los cormófitos

Fig. 4-74: Pelos absorbentes en forma de escudo o peltados (escamas suctoras) de bromeliáceas epífitas (170x). A Tillandsia rauhi'r, B Acariathostachys. Las células muertas de los pelos se llenan de agua de lluvia, la cual es conducida a las hojas por las células del pecíolo. - Imágenes REM:W. Barthlott.

Fig. 4-73: Adaptaciones de orquídeas epífitas de las pluvisilvas tropicales. A Sección transversal a través de la raíz aérea de Dendrobium nobile, entre el velamen de células muertas y llenas de agua de lluvia y la corteza se encuentra una exodermis uniestratificada con células permeables; el parénquima cortical está separado del tejido conductor central (en la imagen, abajo, a la der.) por una endodermis uniestratificada (60x). B Células del velamen con excrescencias parietales (460x). (Células hialinas análogas en las hojitas de los esfagnos, v. fig. 11-120 G). C Coelogyne sp., sistema simpódico de generaciones de ramas rematadas por un tubérculo 1-4 (0,2x). - A, B: imágenes REM de S. Porembski y W. Barthlott; C: según W. Troll. - V velamen, R corteza.

un fuerte efecto refrescante debido al relativo enfriamiento por evaporación del agua; 41 kJ mol '.) Algunas plantas evitan el excesivo calentamiento de sus limbos foliares disponiéndolos de perfil. Son conocidos los «bosques sin sombra» de los eucaliptales australianos, cuyas hojas fal-

ciformes cuelgan perpendicularmente hacia abajo. Las costillas salientes y los ritidomas con grietas salientes de los troncos provocan un efecto refrescante (figs. 4-54 A, 4-55 G-J).

4.3.3.3 Las hojas de los epífitos A diferencia de las plantas trepadoras, que siempre enraizan en el suelo, los epífitos viven desde el principio en la copa de los árboles para asegurarse un lugar al sol. Los árboles les sirven sólo de soporte; pueden sustituirlos por rocas, tejados e incluso postes telefónicos. Por consiguiente, la mayoría de los epífitos no son parásitos. A lo más, pueden agobiar a sus soportes con su desarrollo exuberante. Sólo unos pocos epífitos, como el muérdago, han pasado a ser parásitos.

4 . 3 Órganos foliares: f o r m a s y m e t a m o r f o s i s

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Cuadro 4-4: Las hojas d e las p l a n t a s insectívoras En sustratos con pocos nutrientes (oligótrofos), en especial con poco N (p. ej. turberas altas), surgen plantas especializadas que pueden vivir fotoautotróficamente y están provistas además de dispositivos para cazar y retener a pequeños animales, sobre todo insectos. Los insectos son digeridos por estas plantas insectívoras ( c a r n í v o r a s ; lat.: votare: devorar), que los utilizan como fuente adicional de nitrógeno orgánico (v. 9.1.2). Para atrapar a los animales, las hojas han adoptado las formas más variadas y a menudo francamente grotescas. Las t r a m p a s viscosas de Drosera funcionan de un modo relativamente fácil. Sobre sus hojas hay unas emergencias (tentáculos) recorridas por un cordón de traqueidas (v. fig. 3-31). Sus cabezuelas glandulares desprenden unas gotitas brillantes de una secreción pegajosa que atrae a los pequeños animales. Éstos se quedan pegados a las glándulas y, al forcejear para liberarse, entran en contacto con los otros tentáculos y quedan aún más atrapados. A consecuencia del estímulo, los tentáculos se curvan hacia el centro de la hoja y empujan al insecto atrapado hacia la superficie de ésta. Aquí son desintegradas sus sustancias corporales (excepto la quitina) por unas secreciones glandulares y son absorbidas una vez disueltas.

válvula impermeable

cerdas-antena

Fig. B: Trampas suctoras de Utricularia. A Vesícula captora de U. vulgaris en sección longitudinal (10x). B Complejo aparato de cerdas-antenas de U. sandersonii (100x). — B: Imagen REM de W. Barthlott.

Fig. A: Los ascidios de Nepenthes proceden de la transformación del limbo foliar. En el ascidio, que mide muchos cm de profundidad (A, 0,3x), se acumula unos m m de jugo digestivo, secretado por unas glándulas peltadas (D, 260x). Allí beben las victimas (C, tamaño natural). Las presas -generalmente insectos- vuelan hacia el borde del ascidio (bajo cuyo borde hay unas glándulas nectaríferas), que es liso y tiene un llamativo color gracias a las plaquitas de cera epicuticular (B, 1,2x), y caen en la trampa. Durante el desarrollo de la trampa, la tapa del ascidio permanece cerrada evitando la entrada de agua de lluvia; luego permanece abierta. El pecíolo puede actuar como un zarcillo (flecha en A) y los pesados ascidios penden del follaje. La base foliar se ha alargado G y asume las funciones del limbo. - C: fotografía de W. Barthlott.

200

I 4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a de los cormófitos

En pocos segundos puede cerrar Dionaea (fig. 8-28 E, F) la trampa prensora de sus semilimbos. El movimiento está regulado osmóticamente por una articulación en charnela que actúa en el nervio principal. Tiene lugar tan pronto como un insecto, al posarse sobre la hoja abierta, roza uno de los pelos táctiles (v. 8.3.2.4). Insectos tan fuertes como avispas y abejorros son sujetados firmemente por los semilimbos dentados como un cepo y digeridos por los enzimas secretados. En Nepenthes, Cephalotus, Sarracenia y Darlingtonia, las hojas ascidiadas (ascidios), en forma de jarra u odre, actúan como trampas resbaladizas. Los ascidios de Nepenthes (fig. A) contienen un líquido digestivo ácido y acuoso secretado por glándulas parietales. Los animales atraídos resbalan por el liso borde del ascidio «encerado» con plaquitas de cera, se ahogan en él y son digeridos enzimáticamente.

Nuestras especies de Utricularia, que viven sumergidas en las aguas tranquilas, llevan en sus hojas laciniadas unas divisiones foliares transformadas en vesículas (utrículos) verdes (fig. B), que son trampas suctoras llenas de agua. Su «boca» está cerrada por una válvula impermeable. Cuando los pequeños animales acuáticos chocan con una de las cerdas que actúan como un resorte y se hallan situadas en la parte externa de la válvula, se abre ésta y los animales (sobre lodo pequeños cangrejos, larvas de insectos, rotíferos y protozoos) son introducidos en las vesículas (de 2 mm aprox.) por una corriente de agua. La succión se produce por un relajamiento de las paredes vesiculares, al principio elásticamente tensas y abolladas hacia dentro. Inmediatamente, la válvula vuelve a su punto de partida y cierra la trampa.

Para los grandes epífitos de organización cormófita, el problema decisivo lo constituye el obtener agua y sales nutritivas. Por eso encuentran las condiciones de vida apropiadas sólo en lugares con lluvias abundantes y frecuentes y con una elevada humedad atmosférica, y, por lo tanto, especialmente en las pluvisilvas tropicales. Los epífitos presentan una estructura xeromorfa tanto más marcada cuanto más seco es el aire en medio del cual crecen.

especiales, en hornacina o cuenco: un caso de heterofilia (fig. 11 -162). Aún más transformada está una parte de las hojas de la asclepiadácea Dischidia: algunas hojas se transforman en urnas de entrada estrecha gracias a un crecimiento superficial muy intenso y, simultáneamente, con un crecimiento marginal inhibido (fig. 4-72). En ellas viven colonias de hormigas que introducen tierra allí; también se acumula humedad en estos recipientes al condensarse vapor de agua. En cada urna crece una raíz adventicia nacida del nudo caulinar correspondiente. La planta crea así sus propias macetas.

Sobre las raíces, a menudo verdes y que cuelgan libremente, se ha desarrollado con frecuencia un tejido especial para absorber el agua, el velamen (fig. 4-73 A , B). En otros epífitos, las raíces aéreas, erguidas, producen una trama muy ramificada entre la que se acumulan el humus y la humedad. Las grandes frondes de Asplenium nidus forman una gran roseta, cuyo espacio interno, infundibuliforme, se va llenando cada vez más de humus. En Platycerium se desarrollan, a intervalos regulares, hojas de formas

En otros casos se han desarrollado tubérculos caulinares para almacenar el agua, que se llenan con el agua de lluvia (fig. 4-73 C). Están muy extendidos dispositivos especiales para captar eficazmente el agua de las precipitaciones. En las bromeliáceas, las raíces no son más que unos órganos fijadores cortos y nervudos; en algunas especies pueden llegar a faltar, como en Tillandsia, que cuelga de los cables telefónicos. En estos epífitos, el agua es absorbida exclusivamente por unos pelos absorbentes que se hallan en las hojas (fig. 4-74). Muchas veces, las bases foliares, densamente agrupadas, de estas plantas, forman «cisternas» en las que se acumula el agua de lluvia. En general, en los epífitos los estancamientos de agua que se forman constituyen hábitats para microorganismos («fitotelmas») y también caracoles, insectos y ranas. En las fitotelmas de bromeliáceas jamaicanas vive incluso un cangrejo de agua dulce: Metopaulias depressus.

4.4 La raíz El sistema radical tiene que cumplir normalmente una doble misión: fijación de la planta al suelo y absorción de agua y sustancias minerales nutritivas.

Fig. 4-75: Pelos radicales. A Sección transversal a través de la zona de resorción de una raíz con cilindro central tetrarco; pelos radicales con partículas de suelo (lOx). B Ápice de un pelo radical muy aumentado (50x). C, D Rizodermis vista longitudinalmente con pelos que empiezan a formarse (obsérvese la posición del núcleo celular) y más tarde (50x). - A: según Frank; B: según F. Noli; C, D: según Rothert.

A esta segunda tarea le corresponde un aumento a menudo enorme de la superficie de absorción de la raíz. Muchas células de la capa más externa, no cutinizada, la rizodermis (epidermis radical), crecen dando lugar a pelos radicales (fig. 4-75), de m m a cm de longitud. Los pelos radicales (al igual que la raíz en c o n j u n t o ) presentan crecimiento apical y pueden por ello avanzar bien entre las partículas del suelo. Son poco longevos (3-9 días), la zona de pelos radicales de una raíz en crecimiento mide sólo 1-2 cm de longitud. A pesar de ello se ha calculado que una planta desarrollada de centeno presenta más de diez

4.4 La raíz

201

4.4.1 Sistema radical En las distintas plantas, el sistema radical, lo mismo que el sistema caulinar, presenta formas diferentes que dependen del habitat preferido de éstas. En las plantas jóvenes o que se extienden rápidamente por medio de estolones, el sistema radical es a menudo más amplio que el sistema caulinar (fig. 4-76). En cambio, el sistema radical tiene un desarrollo especialmente débil en el caso de muchas cactáceas, que crecen en lugares secos y cálidos, donde el suelo siempre está totalmente seco (al menos durante el día). Con respecto a la expansión de las raíces se puede distinguir entre plantas de sistema radical superficial y de sistema radical profundo. Las plantas de raíces muy

profundas suelen encontrarse en lugares con suelos superficialmente secos, pero con agua freática en profundidad (v.. p. ej., Welwitschia, fig. 11-211 A ; las raíces axonomorfas de Tamarix alcanzan al parecer hasta 30 m de profundidad y las del árbol de la costa norteamericana Prosopis jal ¡flora, hasta más de 50 m). Generalmente, en los árboles, la expansión del sistema radical está en consonancia con el crecimiento de la copa. Las zonas extremas del sistema radical, en su expansión horizontal, alcanzan aproximadamente la superficie de suelo cubierta por la copa. De acuerdo con el desarrollo del sistema radical y con su conformación final se distinguen dos tipos: heterogéneo (alorrizo o alorrízico) y homogéneo (homorrizo u homorrízico). Sistemas radicales heterogéneos: En muchas plantas, el

rudimento radical (radícula) se convierte en la raíz principal = raíz primaria y da lugar a una raíz, axonomorfa, que penetra verticalmente en el suelo. Ésta lleva raíces secundarias = raíces laterales de primer orden, que prolongan su crecimiento oblicua u horizontalmente y continúan ramificándose (raíces laterales de segundo, tercer... orden). Más tarde, las raíces laterales de orden más elevado crecen sin estar condicionadas por la gravedad y pueden, por tanto, atravesar el suelo en todas las direcciones. U n sistema de esta clase presenta una estructura jerárquica, que se denomina alorrizia o radicación heterocénea (gr. allós: otro, distinto; rhiza = lat. radix: raíz; fig. 4-76 A ) . Fig. 4-76: Alorrizia y homorrizia. A Rumex crispus, una eudicotiledónea, forma un sistema radical heterogéneo (alorrízico) cuya raíz primaria penetra hasta 3 m en el suelo. B Sistema homorrízico secundario del trigo con la raíz fasciculada característica de muchas gramíneas. C Una homorrizia marcada se encuentra en las plantas bulbosas (aquí, como ejemplo, joven bulbo de Allium fistulosum): las numerosas raíces, un poco carnosa?, tienen todas el mismo grosor y en gran parte no presentan ramificaciones ( 0 , 7 x ) . - A , B: según L. Kutschera.

mil millones de pelos radicales, cuya longitud total alcanza los 10 000 km y cuya superficie total corresponde a un cuadrado de 20 m de lado. Esto equivale a unas 50 veces la superficie de todo el sistema caulinar, incluidas las hojas, y el doble de densa. Además de la fijación y la absorción de alimentos, las raíces asumen a menudo otras funciones. Son, p. ej., el lugar de la síntesis de importantes sustancias vegetales, como hormonas (giberelinas, citoquininas; v. 7.6.2,7.6.3). Frecuentemente funcionan como órganos de reserva (cuadro 4-5).

La mayoría de los árboles son alorrízicos, algunos conservan el sistema radical axonomorfo que tenían al principio (p. ej., abeto, pino, Quercus). En otras especies (p. ej., alerce, abedul, tilo) se van formando, además de la raíz principal, unas raíces que se disponen oblicuamente y son tan recias como aquélla, de manera que bajo la base del tronco surge una zona radical semiesférica, que recibe el nombre de sistema radical. Los árboles de sistema radical superficial - p . ej., el fresno, la pícea- poseen un sistema radical vertical: de las recias raíces secundarias, que crecen justo apenas por debajo del suelo, crecen verticalmente en él débiles y cortas raíces enterradas o verticales (al. Senkerwurzeln). En alguna especie de árboles, como, p. ej., Picea y Ulmus carpinifolia, se llega, en las agrupaciones densas, a fusiones de raíces: varios árboles pueden unirse formando «colectividades» mediante cordones de raíces como sogas que de vez en cuando alcanzan muchos metros de longitud.

Sistema radical homogéneo: Los sistemas homorrízicos

están formados predominantemente por raíces del mismo rango y de la misma forma, con ramificación moderada o sin ramificar (radicación homogénea; gr. homós: igual, se-

202

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m í a de los cormófltos

mejante, fig. 4-76 B. C). Todos los pteridófitos poseen el mismo sistema radical. Como plantas esporógenas que son, no producen semillas y carecen de radícula: su cuerpo axial carece de polo radical, es unipolar. Por eso. en los pteridófitos. todas las raíces son principalmente caulógenas (homorrizia primaria). Además, en ellas, las raíces tienen una ordenación precisa con respecto a las hojas: inmediatamente por debajo de cada base foliar surge una raíz, y, en los grandes heledlos arborescentes, hasta más de 100. La homorrizia primaria es característica de los pteridófitos. En los corinófitos, con sus embriones bipolares, no hay homorrizia primaria, sino secundaria. Así, en las monocotiledóneas, de los nudos caulinares brotan numerosas raíces del mismo rango. Suplen funcionalmente al sistema radical primario, que está débilmente desarrollado y que, al igual que la base caulinar, no participa ni en el reforzamiento ni en el engrosamiento del eje (fig. 11-220). Estas raíces, que a menudo tienen función de sostén (p. ej., en el maíz; v. también cuadro 4-5, fig. B), surgen, consecuentemente, durante los procesos de regeneración de las raíces y son un ejemplo de raíces adventicias (figs. 7-21, 7-24). Asimismo, en las eudicotiledóneas aparecen con frecuencia raíces caulógenas, por ejemplo en los estolones y en las plantas rizomatosas. Se dan casos espectaculares de este tipo en los manglares (Rhizophora, cuadro 4-5. fig. B) y también en la higuera tropical Ficus bengalensis, cuya amplia copa cubre hasta 2 hectáreas (170 m de diámetro) y está reforzada por centenares de neumatóforos caulógenos y columnares. Una coordinación tan estrecha entre raíces y hojas como en los pteridófitos es rara en los corinófitos. En ellos también brotan de todos modos raíces caulógenas, a menudo preferentemente en los nudos del eje caulinar. Esta regla tiene, sin embargo, muchas excepciones (v„ p. ej., el cuadro 4-5, fig. A).

rizodermis hipodermis

Fig. 4-78: Cilindro central. A Sección transversal a través de un haz conductor tetrarco de la hierba belida, Ranunculus acer (160x). B Sección transversal a través del cilindro central dodecarco de una raíz de Iris germánica, que puede reconocerse fácilmente en los tejidos señalados en A - a excepción de las partes floemáticas, que, con sus delicadas paredes celulares, se hallan entre los 12 polos xilemáticos, inmediatamente por debajo del pericámbium. Flecha: célula permeable; endodermis (como en A) en estado terciario (120x). — A: según D. von Denffer, B: fotografía LM de H. Falk. - En endodermis con células permeables D; X parte leñosa con tráqueas, Ph parte cribosa con tubos cribosos S y células anejas marcadas, Pe pericámbium.

Anatomía de la raíz 4.4.2.1 La estructura primaria corteza pericido

endodermis parénquima

*

4

Fig. 4-77: Disposición del tejido en una sección transversal de la raíz. Cilindro central envuelto por el pericido = pericámbium, xilema en negro, floema punteado, en el medio canales parenquimáticos. El xilema tiene tres radios y el cilindro central es triarco.

La sección transversal esquemática de la fig. 4-77 muestra la simetría radial del tejido de una raíz en estado primario. A la delicada rizodermis le sigue hacia dentro una recia capa celular más longeva y a menudo débilmente suberizada: la hipodermis; en sus células se forman a menudo las bandas de Caspary. que constituirán la exodermis. Ésta abarca el parénquima cortical, que está muy desarrollado y limitado interiormente por la endodermis (v. 3.2.2.3). Esta envuelve, formando una vaina desde el

4.4 La raíz

203

punto de vista morfológico y fisiológico, al cilindro central. en donde se concentran los elementos conductores y de sostén. La localización de estos tejidos en el centro dentro de una envoltura poco firme garantiza la flexibilidad frente a elevadas cargas de tracción (tipo de construcción cableado, v. 3.2.3). Le corresponde la función de fijar las raíces. La capa celular externa del cilindro central, el periciclo, se compone de células de paredes delicadas con abundante plasma y capaces de dividirse durante mucho tiempo. Por este motivo se le ha llamado también pericámbium (v. 4.4.2.2) a este estrato celular tubiforme en el que hay tan pocos intercelulares como en la rizodermis, la exodermis y la endodermis. El centro del cilindro central, que está organizado como una actinostela, normalmente está provisto de xilema. Éste llega hasta el pericámbium con sus dos o muchos radios. Según el número de estos polos xilemáticos, se distinguen cilindros centrales con 2, 3 o más radios (di-, tri-. pol¡arcos). En los pteridófitos, magnólidas y eudicotiledóneas predominan los cilindros centrales con 2-4 radios (figs. 4-78 A , 4-79 A), mientras que, en las monocotiledóneas, a menudo son poliarcos (fig. 4-78 B). En las zonas existentes entre los radios xilemáticos se halla el floema. El xilema y el floema están separados por capas de parénquima, que entran en contacto con el pericámbium a ambos lados de los polos xilemáticos. En la formación del cilindro central - a l contrario que las relaciones equivalentes en los ejes caulinares- la diferenciación progresa la mayoría de las veces desde fuera hacia dentro. El protofloema y el protoXtlema se encuentran, por ello, directamente bajo el pericámbium. los grandes vasos de metaxilema en el centro. A veces queda paralizada la formación de metaxilema antes de alcanzar el estado presentado en las figs. 4-77 y 4-78. En estos casos, en el centro del cilindro central se encuentra también en las raíces de las eudicotiledóneas una medula radial parenquimática, y, en las monocotiledóneas, esto es igual de frecuente. En las raíces especialmente fuertes de las grandes monocotiledóneas, el cilindro central contiene también esclerénquima. *

En el hipocótilo, la zona limítrofe entre la raíz y el eje caulinar. la actinostela del cilindro central se convierte en la eustela o ataclostela del eje (cuadro 4-3). Esta zona de transición presenta una estructura diferenciada en diversas angiospermas. Con frecuencia se ha observado la situación siguiente: en la raíz, en dirección ascendente se forman por resquebrajamiento del cilindro central sectores aislados de tejido conductor con un polo xilemático y las dos mitades floemáticas adyacentes, que se han unido lateralmente a través del polo xilemático. Estos sectores son desplazados contra la periferia del órgano axial y entre ellos hay parénquima -radios medulares y medula central-. El xilema de cada haz conductor que se ha diferenciado así ha girado además de tal manera que las zonas protoxilemáticas dispuestas periféricamente en el cilindro central ahora aparecen hacia dentro (hacia la medula), y el metaxilema, hacia fuera.

La división longitudinal de la raíz carece - a l no poseer hoj a s - de la metamería de nudos y entrenudos característica del tallo. Detrás del punto vegetativo, envuelto por la caliptra (pilorriza, v. 3.1.1.2) y, por lo tanto, subapical, viene en primer lugar una zona en la que hay un incremento de divisiones celulares (zona de crecimiento) y otra de estiramiento (zona de dilatación, 3-10 m m de longitud). Las máximas frecuencias de divisiones celulares se dan en la corteza radical (el periblema), que crece hacia fuera, cerca del punto vegetativo, en el cilindro central en formación (pleroma) más atrás, y en la joven rizodermis (dermatógeno o epiblema), lo más lejos posible de las

Fig. 4-79: Origen endógeno de las raíces laterales. A Sección transversal a través de la raíz de una eudicotiledónea; a través de un polo xilemático del cilindro central (arriba, izq.) se ha formado el punto vegetativo de una raíz lateral a partir de una excrescencia del pericámbium, que luego (arriba, der.) crece hacia fuera a través del tejido cortical (120x). B Sección transversal a través de la raíz de Vicia faba con cilindro central pentarco y raíz lateral; las células embrionarias presentan una estructura densa en comparación con las células del tejido adulto, tan vacuolizadas (75x). - A: según 0. Stocker. - en endodermis, pz periciclo, c cámbium en el parénquima pa, x xilema, p floema.

iniciales. También en la zona de dilatación se producen aún muchas divisiones celulares. Con ella linda la zona de los pelos radicales, que limita con la zona de formación de las raíces laterales, la zona de ramificación. Con la zona de los pelos radicales se alcanza el estado primario.

204

4 M o r f o l o g í a y a n a t o m i a de los c o r m ó f i t o s

Cuadro 4-5: M e t a m o r f o s i s d e la raíz También se conocen numerosas adaptaciones de las raíces a funciones concretas. Asimismo, la tarea de sujetar a la planta puede provocar, en determinadas circunstancias, la aparición de formas diferentes de raíces. Ejemplos conocidos son las raíces a d h e rentes caulógenas de las plantas trepadoras (fig. A) y de los epífitos. Las raíces / a n c o s de las plantas de los manglares contribuyen a fijarlas en el fango movedizo de la zona intermareal de los litorales marinos tropicales (fig. B). Las raíces adventicias de

Fig. C: Raices contráctiles de Arum maculatum. A Hundimiento progresivo del tubérculo por contracción de la raíz: I germinación; II principio del 2.° año; III finales de dicho año; IV planta adulta, tubérculo a 10 cm por debajo del suelo (0,4x). B Tubérculo y raíces contráctiles, cuya superficie no participa en el acortamiento del cuerpo radical y, por consiguiente, está situada pasivamente en los pliegues transversales (1,8x). - A: según Rimbach.

Fig. A: Raíces adherentes caulógenas. A En la hiedra, las raíces no sirven para absorber agua o nutrientes, sino exclusivamente para sujetarla a cualquier soporte (en este caso, hormigón: 0,7x). La filotaxis dística del brote es típica en las formas jóvenes de la hiedra. B En Campsis radicans, una planta trepadora, las raices adherentes surgen sólo de los nudos (2,6x).

las gramíneas altas ejercen -ciertamente en unas condiciones locales totalmente distintas- una función, en principio no diferente. Las raíces tabulares surgen por el excesivo engrasamiento secundario del lado superior de las raíces que crecen horizontalmente justo por debajo de la superficie del suelo. En determinados árboles tropicales de gran tamaño han formado cerca del tronco estructuras de sostén que alcanzan metros de altura (tabla 15-1 E).

Fig. B: Raíces zancos A de Rhizophora mucronata, una planta eudicotiledónea de manglar, en la costa inundada (isla de Tonga, Polinesia sudoccidental), y B del árbol monocotiledóneo Pandanus candelabrum, de África occidental. - Fotografía A: D. Lüpnitz; B: W. Barthlott. ^

J

4 . 4 La raíz

205

r ü

Fig. D: Raíces como órganos reservantes. A, B Tubérculos radicales de Orchis militaris (0,7x); K tubérculo del año anterior, a partir del cual se ha desarrollado un tallo florífero; en la axila del catafilo más bajo, escuamiforme N, se desarrolla, en el brote axilar, un nuevo tubérculo radical K ; W raíces secundarias normales; Kn yema caulinar del brote axial para el próximo período vegetativo. C Raices caulógenas reservantes de una dalia (0,15x). D Tubérculos caulógenos radicales en el sistema radical homorrizico de la celidonia menor, Ranunculus ficaria', los tubérculos irrumpen ligeramente sobre la base y crecen entonces hasta formar una planta completa (2x). E Menos llamativos que en la dalia son los tubérculos radicales de Hemerocallis; también aquí se forman, sin embargo, raíces laterales sólo en la zona distal, no reservante; a estolón rizomático ( 0 , 5 x ) . - A , B: según R. von Wettstein; C: según Weber.

Idéntica función desempeñan las raíces contráctiles, que introducen profundamente en el suelo rizomas, tubérculos o bulbos (fig. C). La contracción de estas raíces se debe a que las paredes de las células corticales, axial mente alargadas, presentan una textura l o n g i t u d i n a l , de m o d o que las células reaccionan ante el aumento de la turgencia acortándose con un engrasamiento simultáneo. N o pocas plantas forman unas raíces reservantes especiales (fig. D; también los tejidos de reserva de muchas raíces napiformes pertenecen, al menos en parte, a la región radical; fig. E). Por engrasamiento secundario anormal surgen zonas radicales engrosadas, aunque poco r a m i f i c a d a s , en algunos casos tubérculos esféricos que carecen por completo de pelos laterales. Entre las sustancias de reserva predominan los di-, oligo- y polisacáridos (sacarosa; almidón, inulina). Las espinas radicales son cortas raíces laterales totalmente lignificadas y puntiagudas situadas en raíces caulógenas aéreas. En ciertas palmeras sirven para sujetar la base del tronco. Como ya se ha indicado, las raíces aéreas asumen a menudo la función de estabilizar los sistemas caulinares. También en los epífitos, que ya no tienen acceso al agua del suelo, la absorción de agua está garantizada en muchos casos por las raíces aéreas (en otros casos, por las hojas). Estas raíces están provistas de una capa externa especial: el velamen ( f i g . 4-73 A . B). El velamen procede de la protodermis por divisiones periclinales, contiene células grandes y numerosas, que han muerto tempranamente y presentan aberturas y prolongaciones rígidas de la pared. A l igual que las células acuíferas o hidrocitos de las hojitas de los esfagnos, estas células vacías se llenan de agua al mojarse, de manera que el agua de lluvia puede ser absorbida y retenida por el velamen c o m o si fuera una esponja. En terrenos continuamente empapados resulta problemático para los grandes sistemas radicales suministrar O , a las células de las raíces debido a la escasa solubilidad del oxígeno en el agua. Por este motivo, especialmente en los árboles y grandes arbustos de los bosques pantanosos tropicales y de los manglares, se han formado unas raíces r e s p i r a t o r i a s (= p n e u m a t ó f o -

ros) que crecen hacia arriba (gravitrapismo negativo) y sobrepasan la superficie del suelo (o del agua) de modo que el sistema intercelular del tejido cortical entra en contacto con el aire. Una forma especial son las genicu las o codos radicales, sobre los cuales las raíces al principio ascienden y. después de alcanzar la superficie del suelo, se curvan hacia abajo. Sobre estas genículas forman con frecuencia por engrasamiento lateral (como en las raíces tabulares) unas excrecencias que se elevan en el aire y que reciben el nombre de nudosidades radicales.

Ya se dijo que las raíces de las orquídeas epífitas pueden incluso asumir la función de hojas (fig. 4-4). Los modos de vida parásito y simbióntico producen marcados cambios morfológicos en los que intervienen las raíces (v. 9.2, 9.3). Los h e m i p a r á s i t o s son plantas verdes que pueden fotosintetizar todavía, pera toman agua y sales nutritivas de las plantas hospedantes, en cuyo xilema penetran con sus h a u s t o r i o s radicales. A este tipo pertenecen, p. ej. t las escrafulariáceas Euphrasiu. Rhinanthus. Melampyrum y Pedicularis y también Viscum álbum, el muérdago, una planta sempervirente. Germina como epífito parásito en las ramas de determinados árboles. Su sistema radical se extiende en forma de «raíces corticales» en el líber de las ramas infectadas y a partir de ellas penetran los «sudores» en la albura y allí, a través de unas tráqueas cortas características, conectan directamente con el sistema conductor de agua de la rama (fig. 4-39 B). Se consideran holoparásitos las plantas parásitas que ya no producen cloroplastos y consumen también las sustancias orgánicas de su hospedante. Lathraea, una escrofulariácea, se abastece a través de sus haustorios radicales de la savia procedente del xilema de raíces de árboles. Las orobancáceas. en cambio, absorben el floema de sus víctimas. Los haustorios de estos holoparásitos amarillentos, rojizos o lilas irrumpen lateralmente en las raíces del hospedante, pero causan la muerte de sus segmentos distales por explotación excesiva: por este m o t i v o se sitúan finalmente - a l parecer- en un extremo de la raíz.

206

4 Morfología y anatomía de los cormófitos

Fig. E: Anatomía de raices napiformes (sección transversal). A En la raíz napiforme leñosa se ha desarrollado principalmente una gran densidad de xilema, pero qué se compone sobre todo de parénquima leñoso; ejemplo: rábano. B En cambio, en la raíz napiforme liberiana se ha convertido en tejido reservante; ejemplo: zanahoria. C En las raices napiformes de la remolacha (forma cultivada de Beta vulgariz remolacha azucarera, forrajera y roja) se forman anillos concéntricos del xilema (oscuro) y del floema o parénquima (claro); se producen por engrosamiento secundario anormal con formación continuada de cámbium en la corteza. Como en D, esto se ve al LM (abajo, primitivo cilindro central; 48x). - A-C: según W. Franke.

En las simbiosis con bacterios fijadores del nitrógeno se forman unas tuberosidades radicales (radiculodios), unas excrecencias locales del tejido cortical (v. 9.2.1). En las células parenquimáticas poliploides y engrosadas sobreviven los simbiontes procarióticos como «bacteroides» en determinados vacúolos. Están mucho más extendidas las llamadas micorrizas, unas simbiosis con las hifas de hongos humícolas (v. 9.2.3). De este modo se aprovecha sobre todo la enorme capacidad de absorción que tienen las hifas para abastecer de iones nutrientes. Curiosamente, en las raíces (laterales) en contacto con las hifas no se forman pelos radicales.

De esta manera concluye el crecimiento en longitud, pues, de no ser así, los pelos radicales, empujados lateralmente entre las partículas de suelo, se romperían. Así pues, las raíces sólo crecen por los extremos (fig. 7-3). La zona de dilatación de las raíces hipogeas es por eso mucho más corta que cualquier brote aéreo, que a menudo tiene muchos cm de longitud. Esto está en relación con la resistencia, mucho mayor, que ha de superar el ápice radical cuando crece en el suelo. En las raíces aéreas o epigeas, por consiguiente, la zona de dilatación es aproximadamente diez veces más larga que en las raíces hipogeas.

4.4.2.2 Raíces laterales Se producen (al contrario que los brotes laterales del tallo) endógenamente, es decir, en el interior del cuerpo radical, más exactamente en el límite entre el cilindro central Fig. 4-80: Rizósticos en Raphanus (A secc. transv., 1,2x; B, C exteriormente, 0,8x). Cada una de las dos filas de raíces -presentan un cilindro central d i a r c o - es en realidad doble, ya que en las brasicáceas (a las que pertenece Raphanus), sobre cada polo xilemático del cilindro central, se forman 2 filas de raíces muy juntas. El diámetro de la raíz principal, transformada en raíz reservante, es 100 veces superior al de las raíces laterales.

4 . 4 La raíz

y la corteza (fig. 4-79). Además, las células del pericámbium se reembrionalizan y forman por divisiones periclinales y anticlinales un nuevo punto vegetativo radical. Esto ocurre siempre detrás de la zona de los pelos radicales. Se trata, por consiguiente, de una verdadera neoformación de puntos vegetativos; aquí no tiene lugar un fraccionamiento meristemático como en el sistema caulinar. También las raíces caulógenas se disponen en el interior de la corteza caulinar. De este modo, el tejido conductor de las raíces laterales está en conexión desde un principio con el tejido conductor del órgano materno, cuyo tejido cortical tiene que ser atravesado por la nueva raíz al crecer. Las raíces laterales a menudo están envueltas en sus puntos de salida por un collarete procedente del borde revoluto de la corteza radical o caulinar atravesada. El origen endógeno de las raíces laterales y la localización subapical (no apical) de las iniciales de los puntos vegetativos de la raíz tienen importantes consecuencias fisiológicas y morfológicas. En ambos casos, un tejido interno inicialmente rodeado por otro tejido forma, en último término, la superficie de la raíz. (También la rizodermis de las raíces primarias está cubierta al principio por las poco duraderas células de la caliptra.) Evidentemente, esto está en relación con el hecho de que las rizodermis no estén revestidas poruña cutícula ni tengan estomas.

207

B

cámbium

xilema

floema

leño

liber

peridermis

Las raíces laterales aparecen a menudo sobre las raíces primarias en filas longitudinales llamativas: rizósticos (fig. 4-80). Esto se debe a que la neoformación de los puntos vegetativos radicales se produce mediante el pericámbium principalmente sobre los polos xilemáticos del cilindro central. Así pues, por el número de rizósticos se puede deducir, a menudo macroscópicamente y desde fuera, si el cilindro central es diarco, triarco, etc.

4.4.2.3 Estructura secundaria D

En las plantas leñosas perennes, las raíces principales muestran un gran engrosamiento secundario semejante al — del tronco (fig. 4-81). En primer lugar se forman por reembrionalización en los canales cóncavos del parénquima. entre el floema y el xilema primario, bandas de cámbium, que suministran tejido leñoso hacia dentro. Se produce así un cámbium anular cerrado, cuando, a través de los polos xilemáticos, las bandas de cámbium se unen mediante zonas de pericámbium, las cuales se dividen activamente. Mientras tanto, en el pericámbium. compuesto al principio sólo de una capa de células, ha aumentado el número de capas, aunque en la formación de cámbium sólo participan las capas más internas o íntimas. A l principio, el cámbium acabado presenta una sección transversal estrellada, pero pronto se redondea debido a la formación de tejido leñoso fortalecido con cordones floemáticds. A través de los polos xilemáticos se disponen radios leñosos. (En la raíz no existen verdaderos radios medulares.) La delicada rizodermis ya suele estar muerta antes de que comience el engrosamiento secundario y ha sido sustituida por la hipodermis, pero ni ésta, ni la corteza radical intervienen en dicho engrosamiento: se agrietan y se rompen después de morir sus células - p o r último, también la endodermis-. Por lo tanto, la formación de ritidoma, que siempre se ve en las viejas raíces engrosadas, no tiene lugar como en el tronco, por formación de peridermis en el tejido cortical, sino a partir

Fig. 4 - 8 1 : Engrosamiento secundario en la raíz (sección transversal). A Formación de un manto de cámbium por reembrionalización en el parénquima, entre el xilema y el floema y a través de los polos xilemáticos del cilindro central, que es tetrarco. B Redondeamiento del cámbium al formarse leño entre las bandas de floema. C Comienza la formación de liber; sobre los polos xilemáticos surgen los radios leñosos y liberianos; la corteza y la endodermis mueren y en el pericámbium, ahora pluriestratificado, se forma felógeno y se van secretando hacia fuera las capas de súber. D En los anillos anuales posteriores se disponen radios liberianos y leñosos secundarios; las escamas de ritidoma se forman en el líber al ir produciéndose felógeno secundario.

del pericámbium. que sigue conservándose en forma de anillo hístico cerrado incluso después de iniciarse el engrosamiento secundario. El leño y el líber de la raíz presentan una estructura histológica semejante a la del eje caulinar. Esto es válido también para los radios leñosos. El corle transversal a través de una raíz que ha ido engrosándose a lo largo del tiempo apenas se distingue del corte equivalente de un tronco. Sólo en el centro, donde se conserva el estado primario, siguen resultando claras las diferencias anatómicas. Sin embargo, queda sin delimitar una zona especial de transición. como la presenta el hipocótilo en estado primario.

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S e a n Digít

~The C ) o c t o r

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Principios de configuración en los talófitos 5.1

Unicelulares y pluricelulares

209

5.4

El m i c e l i o d e los h o n g o s

214

5.2

Talo c e l u l a r y s i f o n a l

211

5.5

F o r m a s d e o r g a n i z a c i ó n e n las h e p á ticas y e n los m u s g o s

215

5.3 5.3.1 5.3.2

Talos p l u r i c e l u l a r e s d e a l g a s El talo filamentoso Los talos hísticos

212 212 213

Entre los cormófítos se encuentran no sólo las plantas mayores, sino también las que presentan una diferenciación más elevada. Los antófitos pueden contener hasta más de 70 tipos de células con formas distintas y especializadas en funciones diversas. En las demás divisiones del reino vegetal no se llega a una organización tan compleja; el grado de diferenciación, es decir, la cantidad de clases de células y tejidos, es inferior. En este sentido se puede distinguir entre plantas con organización inferior (más simple) y superior (más compleja). Los restos fósiles indican que el desarrollo filogenético en el reino vegetal - y también en el animal- en general ha progresado desde formas más sencillas a otras más complejas. Los organismos de estructura simple son contrapuestos con frecuencia como «primitivos» a los de organización más compleja, los «avanzados». Pero hay que hacer notar que, al utilizar tales términos, no se tienen que asociar con una valoración en el sentido de peor o mejor adaptación (adaptabilidad selectiva). En cada nivel de organización se han desarrollado formas bien adaptadas a sus nichos ecológicos, las cuales han sido probadas a lo largo de la selección. De todos modos, las formas «primitivas» son con frecuencia muy arcaicas: en ellas se han conservado propiedades que aparecieron tempranamente en el desarrollo filático. Por otra parte, las plantas con un grado elevado de diferenciación pueden explotar espacios en los que las formas más simples sólo pueden entrar excepcionalmente. #

Como, p. ej., a los cormófítos les es posible producir también paredes celulares lignificadas y cutinizadas/suberificadas, pudieron evolucionar entre ellos formas terrestres grandes. Muchas de ellas pueden vivir de manera activa en lugares secos gracias a que regulan su economía hídrica: son plantas homeohidras. En cambio, la mayoría de los musgos, los hongos y las algas están destinados a vivir en biotopos húmedos o en el agua porque su economía hídrica no está

estabilizada debido a que carecen de un tejido aislante que impida la evaporación frente a las variables condiciones atmosféricas. Se comportan como cuerpos higroscópicos: en los períodos de sequía se toman rígidos y todas las manifestaciones vitales entran, al secarse las células, en un estado de reposo (vida latente = anabiosis). Estos organismos son poiquilohidros (gr. poikílos: variable).

5.1 Unicelulares y pluricelulares Los unicelulares fotótrofos son muy heterogéneos y se les llama protófitos. En casi todas las clases de algas se presentan estas formas unicelulares. El paso de los unicelulares a los pluricelulares está caracterizado por la formación de tejidos. Ya en algunos procariotas se dan consorcios celulares con diferenciación celular (especialmente en los cianobacterios, figs. 5-1, 11-15). Entre las algas se encuentran también, junto a los laxos consorcios celulares, que sólo se mantienen unidos pasajeramente por la pared celular materna (cenobios, v. fig. 5-2), consorcios de agregación y colonias celulares. Los consorcios de agregación se forman por estratificación regular de células que al principio eran independientes y a menudo se movían libremente (figs. 11-97,11-98). Un ejemplo extremo lo proporcionan los mixomicetes celulares (acrasiomicetes. p. ej., Dictyostelium, fig. 5-3). Por lo demás, hay también consorcios de agregación entre los procariotas; p. ej., en los mixobacterios. Se denominan colonias celulares las formaciones de estructura regular con unas pocas o muchas células que descienden todas de una célula madre única y mantienen una relación constante entre sí, pero sólo laxa. El ejemplo más conocido es el alga Volvox, en cuyas colonias celulares esfé-

210

5 Principios de configuración en los t a l ó f i t o s

Fig. 5-2 : Cenobios. A-C Formación de cenobios en el cianobacterio Gloeocapsa. D Destrucción del cenobio por ruptura de la vieja cubierta, que estaba hinchada (500x). - Según E. Strasburger.

Fig. 5-1 : Consorcio celular filamentoso de Nostoc, un cianobacterio, incluido en gel de polisacárido formado por estos procariotas. Los heterocistes (flechas en A, B) sobresalen por su tamaño. Estas células de paredes firmes y que ya no pueden dividirse, están especializadas en fijar nitrógeno, mientras que la fotosíntesis sólo se produce en las células vegetativas verdes. Los heterocistes comunican con las células vecinas a través de numerosos conductos parietales semejantes a los plasmodesmos. En B y C son visibles muchas fases de división (A 17Ox; B, C 860x).

ricas se llega a diferenciaciones y a notables desarrollos morfogenéticos (fig. 11-96). Finalmente, los plasmodios pluricelulares (polienérgidos) pueden alcanzar dimensiones macroscópicas (fig. 2-9 y también fig. 11-16). Los plasmodios del mixomicete Physarum polycephalum crecen hasta tener varios centímetros cuadrados y reptan cambiando de forma continuamente sobre sustratos firmes. Para la evolución de las grandes algas, los hongos superiores y los cormófitos terrestres era básica, sin embargo, la formación de verdaderos pluricelulares. Más de los 9/10 de todas las clases de plantas y hongos conocidos pertenecen a esta categoría. Sus cuerpos vegetativos se componen de muchas o muchísimas células uninucleadas. En 1 mm de tejido hay más de 1500 células (células vegetales de tamaño medio). De los tres pasos de los que depende la multiplicación de los unicelulares (división nuclear, celular y separación de las células), el último queda sin completar en la formación de cenobios y no tiene lugar en absoluto en la formación de los blastemas pluricelulares: las células permanecen firmemente unidas. El carácter blastémico resalta más bien por los numerosos plasmodesmos existentes entre las células adyacentes o vecinas. La pluricelularidad está relacionada casi sin excepciones con la diferenciación, la cual puede considerarse la característica típica de los pluricelulares. Ciertamente, los protistas son capaces de configurar sus células de manera distinta, lo cual se manifiesta, p. ej., en la formación de fases de vida latente (cistes) o en las diferentes formas de multiplicación. Pero así como, en ellos, la regulación de las actividades génicas correspondientes en general suele tener lugar a través de factores externos, en los pluricelulares típicos, la diferenciación .se produce mediante señales químicas, que se forman en el interior del blastema y

son reconocidas específicamente por unas células determinadas, las cuales actúan en función de tales señales. Pero diferenciación significa también especialización. i.e., delimitación de funciones. Esto tiene, desde el punto de vista biológico, una consecuencia muy significativa: las células somáticas, destinadas a efectuar determinadas funciones, ya no sirven directamente para la reproducción de un organismo, pues también para esta función se han formado, mediante particulares procesos de diferenciación, unas células especiales (células germinales, esporas). El organismo pluricelular libera estas células y finalmente muere. Ya en Volvox, donde la formación de colonias hijas ocurre a través de unas células determinadas, la colonia materna muere después de que las colonias hijas incluidas al principio en su interior se liberen al hendida; se produce un cadáver. La muerte por causas internas ( muerte fisiológica, a diferencia de la muerte accidental, provocada por causas externas) y la formación de un cadáver, en todo el reino de los organismos, están estrictamente correlacionadas con la diferenciación y, por lo tanto, con el destino de todos los pluricelulares. En la amplia gama de las plantas pluricelulares, los metáfitos. pueden distinguirse varios tipos de organización. En los tiempos en que esta variedad de tipos todavía no había podido ser comprendida, se introdujo el grupo de los talófitos, cuyos cuerpos vegetativos no presentan ejes ni foliados ni con raíces, oponiéndolos a los cormófitos, tratados ya en el capítulo anterior. Sólo los cormófitos representan un tipo de organización homogéneo y también, desde el punto de vista filético, tienen claramente un único origen, que se supone en el ámbito de las clorofíceas, que están muy organizadas. Por el contrario, los talófitos se han desarrollado de manera más independiente. A los términos talófitos y protófitos no les corresponde ninguna unidad filética, son conceptos colectivos que abarcan la diversidad. Por este motivo sólo puede definirse negativamente también el término talo (gr. ihállos: rama, tallo): designa a todo cuerpo vegetativo pluricelular o polienérgido que no presenta la típica división de un cormo. A los talófitos pertenecen las algas, de formas tan diversas, los hongos y los liqúenes y, por último, los briófitos. Las briópsidas se encuentran desde el punto de vista morfotípico entre los talófitos y los cormófitos.

5.2 Talo celular y sifonal

211

Fig. 5-3: Formación de consorcios de agregación ordenados de unicelulares ameboides. Ciclo biológico de Dictyostelium discoideum (aumentado a la der. lOOx, a la ¡zq. 8x). - Según G. Gerisch.

germinación de la espora

culminación

cuerpo fructífero

fase de migración *

fase de división

formación del c o n o

- v.° * P

'. o'o

*

*

flk

OO

0

i,*.C • ' «.

agregación

«"

5.2 Talo celular y sifonal La tendencia filogenética general a desarrollar siempre organismos más grandes se cumple en los talófitos de manera muy distinta. El camino aparentemente más fácil: el aumento de tamaño de una sola célula monoenérgida (el desarrollo de grandes células) es evidentemente un callejón sin salida desde el punto de vista evolutivo. Los organismos vegetales de esta clase se encuentran sólo en las dasicladáceas, del grupo de las clorofíceas, entre los que se halla Acetabularia, de hasta más de 5 cm. A l principio contienen en sus complejos cuerpos vegetativos (fig. 11-92) un solo "núcleo p r i m a r i o " extraordinariamente grande, con un diámetro de más de 70 p m . del cual surgen posteriormente más de 10 000 "núcleos secundarios" pequeños. Los límites para el aumento de tamaño de las células uninucleadas están establecidos por la relación núcleo/plasma. En los núcleos especialmente grandes, la relación

superficie/volumen es desfavorable. En relación con el volumen nuclear, el número de poros nucleares - c u y a densidad superficial no puede sobrepasar los 80 p m resulta demasiado bajo. Además, los recorridos para el transporte intracelular de productos génicos en los orgánulos y en partes del plasma situadas lejos de los núcleos es muy grande. Esta segunda d i f i c u l t a d puede evitarse formando células gigantes plurinucleadas (cenoblastos). De hecho, las grandes células plasmodiales polienérgidas están muy extendidas en diversos grupos de algas y en los hongos, representan el tipo de organización sifonal (sifonoblastema; gr. síphon: bota o pellejo de vino). Así, hay clorofíceas sifonales (p. ej., Caulerpa, fig. 11-91) y xantofíceas sifonales (Bolrydium, Vaucheria, fig. 11-73). Entre los hongos hay talos polienérgidos especialmente en los oomicetes, quitridiomicetes, y zigomicetes. Pero también hay límites para este tipo de agrandamiento del talo, pues, por una parte, apenas es posible una diferenciación continua por modulación de las actividades génicas. Por otro lado, sus sifonoblastemas, cuya única pared celular no puede engrosarse discrecionalmente, son vulnerables y. por tanto, su resistencia mecánica es me-

212

5 Principios de configuración en los t a l ó f i t o s

ñor. Es significativo que, en los talos de dm de tamaño de Caulerpa (fig. 11-91 A ) , las partes de las paredes celulares opuestas están reforzadas con trabéculas que discurren transversalmente en el interior de la célula. En otras algas (Cladophora, fig. 11-90), el talo sifonal está provisto de paredes transversales, no obstante las células así formadas son todavía plurinucleadas: organización sifonocladal.

5.3 Talos pluricelulares de algas 5.3.1 El talo filamentoso El talo filamentoso o plectenquimático se puede considerar la forma más simple de organización trical - e l haplonema-: un encadenamiento de células unicelulares (fig. 5-4 A ; gr. trichóos, peloso, o thrix: pelo; nema: filamento). Spirogyra es un ejemplo de este tipo (figs. 2-87, 11 -104 A ) . En ella, las células a lo largo del filamento son equivalentes, no se produce ninguna diferenciación. En otros casos, el talo filamentoso crece f i j o por un extremo con una célula basal no verde y de forma especial: el rizoide, como, por ejemplo, en la clorofícea Úlothrix (fig. 11-89 A ) . El haplonema presenta entonces una polaridad: hay un extremo rizoidal y otro apical (ápice). Esta polaridad destaca además por el hecho de que las divisiones celulares están limitadas a las células apicales (fig. 5-4 B). Cuando en el talo filamentoso sólo se producen divisiones transversales (huso mitótico orientado longitudinalmente) se forman ramificaciones (fig. 5-4 C-F). Pueden proceder de la célula apical, pero también de otras células. Con frecuencia, las divisiones celulares correspondientes son desiguales. Esto conduce a un sistema de ramificación jerárquico: pueden distinguirse ramas principales y laterales y, con más ramificaciones, ramas de primer, segundo orden, etc. (fig. 5-5). Por divisiones celulares que se dan a un ni-

Fig. 5-5: Macroblasto del alga parda Halopteris filicina. La célula apical produce, mediante divisiones desiguales, segmentos que se subdividen por tabiques transversales y longitudinales. Turnándose con la formación de segmentos - y situados a cada lado de modo alternativo- se forman, a partir de la célula apical, las iniciales de las ramas por medio de paredes cóncavas y oblicuas; de estas iniciales proceden las ramas laterales (40x). - Según K. Goebel.

vel y en cualquier dirección, se forma finalmente un talo plano, llamado filoide debido a su parecido externo con las hojas (figs. 5-4 G, 5-8 A). El ejemplo más conocido de estos tipos de talos lo ofrece la lechuga de mar. Ulva lactuca (fig. 11-89 L ) . emparentada con Ulothrix. cuyos cuerpos vegetativos, lobulados y aproximadamente del tamaño de la mano, se encuentran con frecuencia en la zona intermareal y en las rompientes de los mares europeos. El filoide de Ulva se compone de dos capas celulares. Comparaciones con algas emparentadas muestran que éstas corresponden a las paredes uniestratificadas de un cuerpo vegetativo sifonal, el cual, en Ulva, aparece aplanado. L a resistencia mecánica necesaria se consigue a través de unas «células hifales» que crecen a partir del polo rizoidal. entre las dos capas celulares del filoide: un tejido de sostén simple.

Fig. 5-4: Crecimiento y ramificación en talos de algas filamentosos o planos (ejes del huso mitótico marcados). A Talo filamentoso con crecimiento intercalar. B Crecimiento mediante una célula apical. C Lo mismo, con ramificación apical-polar. D División dicótoma de la célula apical mediante divisiones intercaladas periódicamente y transversales a la anterior dirección de crecimiento. E Ramificación subapical lateral mediante divisiones desiguales de la célula apical. F Ramificación lateral a partir de los segmentos que se hallan detrás de la célula apical. G Por concrescencia de las ramas laterales se origina un talo histico plano. - Según D. von Denffer.

5.3 Talos pluricelulares d e algas

213

*

Fig. 5-6: Talo de rodofícea, tipo en filamento central. Como ejemplo Chondria tenuissima. A Sección longitudinal y B transversal. - Según Falkenberg.

Los talos de muchas algas rojas presentan externamente una compleja división, pero carecen de verdaderos tejidos. Más bien, el tipo de organización del talo filamentoso sirve de base a la ordenación celular que, a su vez, es la manifestación del desarrollo ontogenético. Los cuerpos vegetativos de la mayoría de las algas rojas están formados por un gran número de sistemas filamentosos, cuyo crecimiento está tan sincronizado que surgen macroestructuras regulares. Los filamentos celulares crecen en esencia de modo apical. Se ramifican bien subapicalmente, con lo que se origina un verticilo de filamentos laterales ( t i p o de f i l a m e n t o c e n t r a l , fig. 5-6), bien apicalmente, por división longitudinal de las células apicales ( t i p o en s u r t i d o r , fig. 5-7). Además, también pueden formarse en ciertas circunstancias en talos planos (fig. 5-8). En todos los casos, los filamentos celulares están soldados formando un p s e u d o p a r é n q u i m a . que, desarrollado, apenas se distingue del parénquima típico; o forman una trama enmarañada de filamentos: el p l e c t é n q u i m a (gr.plektós: trenzado). De esta manera, solamente las células pertenecientes por su desarrollo a un mismo sistema de filamentos están conectadas entre sí por unas estructuras semejantes a las punteaduras.

5.3.2 Los talos hísticos Los grados de diferenciación más elevados dentro de las algas los alcanzan, por un lado, las carofíceas (figs. 5-9, 11-106) y, por otro, las algas pardas. Entre las algas pardas marinas se hallan las plantas acuáticas más grandes y

Fig. 5-8: A Talo foliáceo de la rodofícea Grinnellia americana (0,5x). B Extremo anterior del talo, uniestratificado, con la gran célula apical y el filamento central procedente de ella; éste y algunas de las líneas celulares procedentes directamente de él más oscuros (300x). - A: según R.L. Smith; B: según J. Tilden.

longevas. L o s talos de algunas l a m i n a r i a s tienen hasta más de 100 m de l o n g i t u d . Se d i v i d e n en órgano de sujec i ó n (a pesar de su p l u r i c e l u l a r i d a d d e n o m i n a d o también aquí « r i z o i d e » ) , cauloide, semejante a u n tallo (gr. kaulós: tallo) y asimiladores f o l i i f o r m e s (filoides). A esto le corresponde una d i f e r e n c i a c i ó n celular relativamente rica, que p e r m i t e d i s t i n g u i r con claridad entre t e j i d o aislante, c o r t i c a l y medular. En los cauloides se encuentran las células a t r o m p e t a d a s . que se corresponden estructuralmente con los segmentos de los tubos cribosos de las angiospermas; los poros cribosos de sus paredes transversales, semejantes a placas cribosas, tienen un diámetro de hasta 6 pm (fig. 5-10). La semejanza de las células atrompetadas de las feofíceas y los segmentos de los tubos cribosos (fig. 3-22) de las plantas superiores se debe a la analogía: se trata de un impresionante ejemplo de convergencia.

Fig. 5-7: Talo de rodofíceas, tipo en surtidor. A Ápice de una rama del talo de Furcellaria fastigiata (35x). B El talo uniestratificado de Melobesia crece mediante divisiones longitudinales ocasionales de las células marginales a modo de abanico en la superficie (45x). - A: según F. Oltmanns; B: según Rosanoff.

214

5 Principios de configuración en los talófitos

Fig. 5-9: Estructura del talo en la carácea Chara fragilis. A Diferenciación en nudos con ramas verticiladas y entrenudos intercalados. En cada nudo puede formarse una rama lateral (0,5x). B Sección longitudinal a través del ápice de un talo con célula apical. Las células derivadas de ella se dividen de nuevo desigualmente en una célula nodal apical y en otra internodal basal, la cual queda corticada a partir de los nudos. Las células internodales desarrolladas son extraordinariamente grandes; en ellas tiene lugar una rápida corriente plasmática. De las células nodales externas proceden ramas verticiladas (Wj-W 5 ), que se diferencian en nudos y entrenudos; sobre sus nudos se originan oogonios y espermatogonios (30x). - A: según A.W. Haupt; B: según J. Sachs. - 1 células internodales, O oogonios, S célula apical, Sp espermatogonios.

5.4 El micelio de los hongos Los cuerpos vegetativos de la mayoría de los hongos (y, por tanto, el de los liqúenes) están constituidos por filamentos celulares denominados hifas (gr. hyphé: tejido filamentoso). Las hifas crecen tan sólo apicalmente y únicamente en una región del ápice de menos de 20 pm de longitud; la pared celular está tan blanda por la constante

Fig. 5-10: A Plecténquima del cauloide del alga parda Laminaria y en ella numerosas células atrompetadas de lumen ancho (una de ellas señalada con un *) con placas cribosas transversales (150x). B Placa cribosa del alga parda Macrocystis integrifolia, vista de frente (escala: 10 pm). - B: fotografía REM de K. Schmitz.

5.5 Formas de organización en las hepáticas y en los musgos

incorporación de material parietal que puede dilatarse parcialmente por turgencia. Las hifas pueden crecer con mucha rapidez, hasta más de 1 mm por hora. Por este motivo y por las frecuentes ramificaciones surge en el sustrato -suelo, follaje en descomposición, troncos leñosos, etc., e incluso líquidos- una maraña de hifas con una enorme superficie: el micelio (gr. myzein: mamar, succionar; fig. 5-11). Como las hifas no están cutinizadas, el micelio es muy sensible a la desecación, pero, por otra parte, están muy capacitadas para absorber osmotróficamente las sustancias disueltas. Este hecho lo aprovechan muchas plantas superiores formando simbiosis con los hongos (micorrizas, v. 9.2.3). Por estos mismos motivos, los hongos acumulan también iones de metales pesados venenosos (por ejemplo, cadmio) y radionúclidos, lo cual debe ser tenido especialmente en cuenta en las contaminaciones ambientales. Mientras que las hifas de los hongos inferiores son aseptadas (no presentan divisiones) y polienérgidas, por lo que se hallan en el nivel de organización sifonal, las hifas de los ascomicetes y los basidiomicetes están divididas en cámaras y células por paredes transversales (septos, fig. 11-43). Estos presentan perforaciones centrales con un calibre de 50 y 500 nm, de modo que. también en los hongos superiores, el plasma forma un continuo en todo el blastema. A l formarse los cuerpos fructíferos, que son de corta duración y reciben comúnmente el nombre de hongo, se engrosa el micelio dando lugar a un típico plectén-

215

quima (fig. 5-11 B). Normalmente no se llegan a diferenciar tejidos especiales tales como el conductor, de sostén, etc. N i siquiera el himenio, que forma las esporas, presenta una organización muy variable. Por lo demás, en los hongos longevos de árboles, los cuerpos fructíferos se solidifican por medio de unas hifas esqueléticas de paredes gruesas, extendidas y con frecuencia ramificadas y, además, forman una maraña afieltrada (fig. 11 -58) gracias a la presencia en el plecténquima de unas hifas de conexión sólidas y cortas.

5.5 Formas de organización en las hepáticas y en los musgos La mayoría de los musgos son formas terrestres limitadas a hábitats húmedos. Se encuentran formaciones de musgos especialmente exuberantes en los bosques de montaña húmedos por las lluvias y las nieblas, en lugares umbríos y corrientes de agua, así como en turberas altas y bajas. De hecho, los musgos están restringidos a un ambiente húmedo por múltiples razones. Necesitan agua en forma de gotas para la fecundación: los gámetas (o gametos) masculinos (espermatozoides, formados en anteridios) están flagelados y llegan nadando a las ovocélulas, que se hallan en los arquegonios. Además, los rizoides, formados por dos o más células, penetran sólo unos pocos mm en el suelo, de manera que no pueden explotarse las capas de suelo más profundas, con agua permanente. (No hay raíces en los

f i >

Fig. 5-11: Micelios. A Micelio laxo en el haz de una aguja de abeto de un año (62x). B Plecténquima (tejido afieltrado de hilas) de Flammulina velutipes, un basidiomicete (escala: 10 pm). - Fotografías REM: A de L. Schreiber; B de V. Kern.

Fig. 5-12: Ramificación dicótoma de los talos en las feofíceas (A-D) y en las hepáticas (E, F). Así como la bifurcación (dicotomía) de la feofícea Dictyota dichotoma (A, 0,5x) se produce por verdadera dicotomía -división transversal de la célula a p i c a l - (B-D, 250x), en las hepáticas (p. ej., Riccia rhenana, E, 2,5x), la ramificación del talo se origina por neoformación de una célula apical dígona S, junto a la ya existente S, (F, 370x). - A: según H. Schenck; B-D: según Wildeman; E: según W. Klingmüller; F: según L. Kny.

216

5 Principios de configuración en los t a l ó f i t o s

Fig. 5-13: Región apical de un tallito del musgo Fontinalis antipyretica. A Sección longitudinal (120x). B De frente; célula apical trígona, en color. Cada segmento formado por ella se divide a través de una pared peridinal en una célula interna y en otra externa (cortical). Esta última produce tejido cortical y una hoja. Las ramitas laterales se originan por debajo de las hojitas al formarse células apicales trígonas. En Fontinalis, un musgo que vive sumergido en aguas corrientes, las hojitas aparecen en tres filas longitudinales. En la mayoría de los demás musgos, las hojitas son ligeramente asimétricas, lo cual provoca una filotaxis helicoidal (dispersa). - A: según H. Leitgeb; B: según 0 . Stocker. - z células apicales.

musgos.) Finalmente, también está bastante limitada la conducción de agua en los órganos epigeos.

Fig. 5-14: Sección transversal a través del tallito del musgo Mnium undulatum (90x). - Según E. Strasburger. - a tejido aislante, I cordón conductor central; p parénquima cortical; rh rizoide.

apical

En las hepáticas se encuentran talos con un elevado grado de diferenciación. En muchas de ellas se forman talos hísticos pluriestratificados, crecen con células apicales dígonas (fig. 5-12 E, F). Las ramificaciones dicótomas no se deben aquí a una división igual de la célula apical (como, e.g., en las feofíceas: dicotomía «verdadera»), sino a la transformación de la primitiva célula apical en una segunda y nueva célula apical. En las hepáticas talosas, como, e.g., la conocida Marchantía (fig. 11-111), los talos aparecen planos sobre el suelo. Los grupos de anteridios y arquegonios (anteridióforos, arquegonióforos) se hallan sobre pedicelos verticales de algunos cm de longitud por encima de la superficie del talo. En muchas hepáticas foliosas (fig. 11-114.; lat. folium: hoja) ya no se forma un talo plano y lobulado, sino tallitos que sobresalen de la superficie del suelo y llevan hojitas sin nervio central y con un estrato celular. (Los diminutivos «tallito» y «hojita» marcan la diferencia con los tallos y hojas, mucho más complejos, de los cormófítos.) Esta forma de organización está todavía más desarrollada en las briópsidas. Los tallitos crecen aquí con células apicales trígonas (fig. 5-13), presentan una compleja división hística, con un tejido conductor central (cordón central, fig. 5-14), que a menudo se prolonga en las hojitas como si fuera su nervio central. La estructura de las hojitas puede estar complicada por una serie regular de divisiones celulares iguales y desiguales (esfagnos, figs. 5-15, 11-120), o la

clorofílicas célula hialina

Fig. 5-15: Procesos de división en una hojita de esfagno (Sphagnum). A La célula dígona S produce segmentos (1-4) a derecha e izquierda, que se subdividen en células rómbicas del mismo tamaño (2a, 2b; 3a, 3b...). B Tras la supresión de la actividad divisoria de la célula apical, los segmentos rómbicos se fragmentan mediante dos divisiones desiguales en dos células clorofílicas (C,, C) y en una célula hialina (H) (150x). La célula hialina muere, después de que la pared se haya vuelto rígida por medio de unos engrasamientos helicoidales y de que se haya desarrollado una gran abertura hacia fuera; las células hialinas sirven como depósitos de agua (fig. 11-120 G, H). - B: según E. Bünning.

5.5 Formas de organización en las hepáticas y en los musgos

superficie puede estar aumentada por unos filetes verticales de células especialmente ricas en cloroplastos (fig. 11 122 A). Las briópsidas, cuya organización se aproxima a la de los cormófítos, presentan durante su desarrollo y de manera incomparable, tipos de organización distintos de los talófítos. A l madurar la espora empieza, en primer lugar, un

217

crecimiento al nivel de organización trical: se origina un tejido, el protonema (proembrión), formado por filamentos celulares ramificados y en una hilera -haplonemas-. De este talo filamentoso crecen gametófitos haploides productores de gámetas y en forma de tallitos foliíferos. A su vez, de éstos surgen los esporófitos diploides, que se originan del zigoto al aire libre, y, sobre ellos (y no sobre las hojitas), se encuentran ya estomas simples.

^

V

=

^

/

=

V

=

=

COOH \

A

V

V

SEGUNDA PARTE FISIOLOGÍA

Mientras que la morfología trata de la estructura de los organismos, empezando por la arquitectura molecular de los sillares característicos de las células y llegando hasta la forma externa del ser, la tarea de la fisiología es el estudio de las actividades vitales, o sea de la explicación, no solo descriptiva sino causal, del origen y funcionamiento de las estructuras antes mencionadas. Para ello 110 basta comprender su utilidad, es decir, el servicio que prestan con las relaciones en el ambiente; el objeto de la fisiología es más bien explicar claramente y por completo los procesos que se dan en el organismo según las leyes físicas y químicas conocidas. Ello requiere el empleo de métodos físicos y químicos y, recientemente también en mayor proporción cada vez, de la informática. En cuanto que se parte de una construcción y función apropiadas, tanto de las partes como del organismo en conjunto, ello, en general, es útil y razonable como ayuda heurística, pues por regla general solo han podido perdurar en el curso de la filogenia los caracteres ventajosos, es decir, aquellos que presentan un valor de selección positivo. No podemos afirmar si será posible alcanzar jamás el objetivo indicado de resolver por completo el enigma de la vida en un sistema físico-químico extraodinariamente complicado, pero totalmente justificado en el aspecto causal. Sin embargo, el fisiólogo experimentado no duda de ello por consideraciones de carácter básico, sino a lo sumo cuando piensa en la enorme complejidad que presentan incluso organismos relativamente sencillos. Hay que tener en cuenta además que el límite entre morfología y fisiología empieza a borrarse, por lo menos en el campo de la biología molecular. Puede definirse el terreno de la biología molecular como aquel en que la relación entre forma y función resulta comprensible en sentido causal. Así, por ejemplo, en la secuencia de bases del D N A queda determinada no sólo la estructura molecular de todas las clases de R N A que participan en la síntesis proteica, sino también la secuencia de aminoácidos de la proteína y, por ello, su arquitectura molecular y así finalmente su función.

<

La fisiología vegetal puede dividirse, desde un punto de vista práctico, en cinco partes: la fisiología del metabolismo, la fisiología del desarrollo (inclusive la fisiología celular), la fisiología de los movimientos y de los estímulos respectivamente, la alelofisiología y la ecofisiología. L a fisiología del metabolismo m a t e r i a l y energético (v.

capítulo 6) trata de los procesos químicos y físicos que deben tener lugar para que un organismo pueda ser separado, desde el punto de vista material y energético, del entorno inerte que le rodea, pueda interaccionar con el entorno intercambiando materia y energía y pueda mantener un equilibrio fluctuante (ingl. steady state) metabólico lejano al equilibrio termodinámico. Por consiguiente, las bases físicas y químicas de los procesos biológicos son objeto de estudio de la fisiología del metabolismo. La fisiología del desarrollo (v. capítulo 7) trata de los procesos de crecimiento, diferenciación y reproducción. Su fin es llegar a comprender en sentido causal los problemas referentes a la forma, que en la morfología se han estudiado de manera descriptiva y comparativa. Como los planes estructurales y las vías para su realización están fijados genéticamente, la fisiología del desarrollo está estrechamente ligada a la genética, que hoy día constituye una ciencia biológica particular. Aparte de poseer un metabolismo y un desarrollo, todo ser vivo se caracteriza por ser capaz de interaccionar con su entorno, es decir, que capta estímulos ante los que reacciona adecuadamente. Los estímulos pueden ser de naturaleza física o química, y proceder tanto del entorno inerte (abiótico), como del viviente (biótico). Las reacciones de las plantas ante estímulos abióticos, y ocasionalmente también ante estímulos bióticos, sirven a menudo para orientar en el espacio al organismo entero o bien alguno de sus órganos, células o hasta orgánulos. Estas reacciones son objeto de la fisiología de los movimientos (v. capítulo 8). Además, las plantas interaccionan de múltiples maneras con los organismos de su entorno, ya

F i g u r a : La meta de la fisiología es llegar a la base de un conocimiento exacto de todos los procesos moleculares que permita, finalmente, llegar a comprender de forma global el metabolismo y el desarrollo vegetal, así como las múltiples interacciones con su entorno vivo e inerte. Ello requiere, tal y como la imagen debe simbolizar, la unión de los conocimientos de las bases genéticas, de los procesos bioquímicos y de los acontecimientos morfológicos y anatómicos.

220

6 Fisiología

sean competidores, parásitos, patógenos, herbívoros o simbiontes. La base molecular de dichas interacciones bióticas para muchos de los casos se está empezando a entender desde hace poco tiempo; esta área de investigación está experimentando un desarrollo muy rápido y se trata en el apartado de alelofísiología (gr. alíelos, mutuamente; v. capítulo 9). Esta fisiología g e n e r a l y molecular se c o m p l e t a c o n la

ecofisiología (v. capítulo 13): desde este punto de vista se observa al organismo vegetal (a la planta) en su totalidad

y formando parte del complejo entorno constituido por factores abióticos y bióticos. Evidentemente, las partes en que se divide la fisiología para facilitar la comprensión interfieren entre sí en múltiples aspectos. Por ejemplo, todos los movimientos de la planta (excepto aquellos movimientos pasivos de los órganos muertos) están acompañados de un .metabolismo; además, la excitabilidad, es decir, la captación y el procesamiento de señales del medio, desempeña también un papel importante en la fisiología del metabolismo y del desarrollo.

Agradecimientos El rápido avance de los conocimientos en el campo de la fisiología vegetal hicieron aconsejable la introducción de nuevos conceptos respecto a la edición anterior (34." edición alemana, 8." edición española), y con ello la reestructuración del contenido. Se intentó, por un lado, mantener la presentación de las ediciones anteriores y, por otro, facilitar al estudiante el acceso al contenido sin por ello abandonar la concepción de este tratado (que al mismo tiempo debe ser un compendio), y presentar, en lo esencial, esta área en su totalidad (dentro de las posibilidades de espacio). Teniendo en cuenta la amplitud de esta materia, ha sido inevitable hacer algunas supresiones (u omisiones), hecho que quizás pueda herir a algún lector. El autor estará muy agradecido por todas aquellas propuestas constructivas que contribuyan a la mejora del texto y por aquellas indicaciones sobre posibles faltas que hayan podido escapar a todos los esfuerzos de corrección (e-mail: [email protected]). Gracias a todos aquellos que durante la redacción han contestado pacientemente a las preguntas, han puesto a disposición imágenes o han hecho una revisión crítica del texto. Especialmente doy gracias a los estudiantes Holger Bierhoff, Oliver Fálber, Caroline Fichtner, Stephan Klasen, Daniela Müller, Katharine Nünning y Daniela Schlüsener, que han examinado la comprensión de todo el texto desde el punto de vista del estudiante y han hecho múltiples propuestas de mejora. Agradezco a Claudia Oecking la cuidadosa lectura de los apartados de fisiología del metabolismo y del desarrollo y sus muchas propuestas de corrección (que han sido de gran ayuda), y a Widmar Tanner su valioso consejo en el capítulo de economía hídrica. Es un honor para m í el haber podido escribir en la vieja tradición de esta «institución Strasburger» y por ello agradezco a todos mis profesores académicos que me han indicado el camino hacia la fisiología vegetal en toda su amplitud; sobre todo gracias a Meinhart H. Zenk (Halle), Hubert Ziegler (Munich) y Nikolaus Amrhein (Zurich). Un especial agradecimiento para Klaus Hagemann, que ha elaborado casi todos los gráficos de nuevo y de modo muy adecuado. Por deseo propio y decisivo, el apartado de fisiología no se ha escrito siguiendo las nuevas reglas de la ortografía alemana. Bochum, febrero de 2002

El mar W. Weiler

Fisiología del metabolismo 6.1

Energética del m e t a b o l i s m o

223

6.3.4

Pérdidas de agua a través de la planta

6.1.1 6.1.2 6.1.3 6.1.4

Bases de la bioenergética Energética d e los sistemas cerrados Energética de los sistemas abiertos Potencial químico

223 223 226 226

6.3.4.1

Transpiración

259

6.3.4.2

Gutación

263

6.3.5 6.3.6

La conducción del agua Balance hídrico

264 267

6.1.4.1 6.1.4.2 6.1.4.3

Definición g e n e r a l Potencial hídrico Potencial q u í m i c o iónico y potencial transmembrana Potencial redox

226 227

6.4

F o t o s í n t e s i s : la r e a c c i ó n l u m í n i c a

267

227 228

6.4.1 6.4.2 6.4.3

Luz y energía lumínica Los pigmentos fotosintéticos Estructura de las antenas captadoras de luz Resumen del transporte fotosintético de electrones y protones El fotosistema II El complejo citocromo b 6 /f El fotosistema I Mecanismos de regulación y protección de la reacción lumínica Fotofosforilación La reacción lumínica de la fotosíntesis bacteriana

268 270

6.1.4.4

6.1.5 6.1.6 6.1.6.1 6.1.6.2

Transformación de la energía y acoplamiento energético Catálisis enzimática

229 232

6.4.4

232

6.4.5 6.4.6 6.4.7 6.4.8

Bases d e la catálisis M e c a n i s m o s moleculares d e la catálisis enzimática Cinética e n z i m á t i c a Influencia del a m b i e n t e sobre la actividad enzimática

233 235

6.1.7

Regulación de la actividad enzimática. . .

236

6.1.7.1 6.1.7.2 6.1.7.3

C o n t r o l d e la c a n t i d a d d e e n z i m a s C o n t r o l d e la actividad del e n z i m a Regulación a través d e la r e u n i ó n d e e n z i m a s en c o m p l e j o s m u l t i e n z i m á t i c o s o e n compartimentos

236 237

6.1.6.3 6.1.6.4

6.2

235

239

E c o n o m í a d e las s u s t a n c i a s minerales

239

6.2.1

La composición material de la planta. . . .

239

6.2.1.1 6.2.1.2

C o n t e n i d o hídrico M a t e r i a seca y c o n t e n i d o d e cenizas

239 239

6.2.2

Nutrientes

241

6.2.2.1

Significado d e los nutrientes minerales para la planta Macronutrientes Micronutrientes Sales minerales c o m o factores del a m b i e n t e .

241 242 243 245

Absorción y distribución de los nutrientes minerales

246

6.2.2.2 6.2.2.3 6.2.2.4

6.2.3

6.4.9 6.4.10

.

259

275

277 281 282 283 284 284 286

%

6.5

Fotosíntesis: el c a m i n o del c a r b o n o . .

288

6.5.1 6.5.2 6.5.3 6.5.4

La fase carboxílica del ciclo de Calvin . . . La fase reductora del ciclo de Calvin . . . . La fase regeneradora del ciclo de Calvin La transformación de los productos primarios de la asimilación del carbono.. Mecanismos de regulación de la producción fotosintética de hidratos de carbono y de su distribución . . . ' Fotorrespiración La absorción de C02 por la planta Fijación adelantada de CO? en las plantas C, Fijación adelantada de C0 2 en plantas con ritmo diario de ácidos Concentración adelantada de C0 2 a través de las bombas de bicarbonato . . . La dependencia de factores externos en la asimilación del carbono

289 290 290

6.5.5

6.5.6 6.5.7 6.5.8 6.5.9 6.5.10

292

294 295 296 298 303 304

Disponibilidad d e n u t r i e n t e s Absorción d e los nutrientes a través d e la

246

6.5.11

raíz

247

304

6.3

Economía hídrica

252

6.3.1

Mecanismos de transporte

253

6 . 5 . 1 1 . 1 La influencia d e la radiación 6 . 5 . 1 1 . 2 La influencia d e la c o n c e n t r a c i ó n d e dióxido de carbono 6 . 5 . 1 1 . 3 La influencia d e la t e m p e r a t u r a

6.3.1.1 6.3.1.2

Difusión C o r r i e n t e e n masa

253 254

6 . 5 . 1 1 . 4 La influencia del a g u a

307

6.3.2

Economía hídrica celular

254

6.6

La a s i m i l a c i ó n d e n i t r a t o

307

6.3.2.1 6.3.2.2

Ósmosis Efectos matriciales

254 256

6.6.1 6.6.2

308

6.3.3

Absorción del agua a través d e la planta.

257

Asimilación fotosintética de nitrato Asimilación de nitrato en tejidos no fotosintéticos

6.2.3.1 6.2.3.2

304

306 307

309

222

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

6.7

La asimilación d e sulfato

6.8 6.8.1 6.8.2 6.8.3 6.8.4 6.9 6.9.1 6.9.2

6.10

6.10.1 6.10.2 6.10.2.1 6.10.2.2 6.10.3 6.10.3.1 6.10.3.2 6.10.3.3 6.10.3.4 6.10.3.5 6.10.3.6

El t r a n s p o r t e d e los asimilados en la planta , Composición del contenido floemático . La carga del floema El transporte de los asimilados en el floema La descarga del floema Quimoautotrofia Las reacciones que suministran energía . Transporte electrónico y fosforilación en la quimiosintesis

Ganancia de energía a través d e la descomposición de los hidratos de carbono La glucólisis Fermentaciones La fermentación alcohólica Fermentaciones lácticas y otras fermentaciones La respiración celular La síntesis de acetil-coenzima A a partir del piruvato El ciclo del citrato La cadena respiratoria mitocondrial Acoplamiento del ciclo del citrato con otras vías metabólicas La vía oxidativa de las pentosafosfatos La dependencia de la respiración a factores externos

310

311 311 311 312 313 314 314 314

315 315 317 317 317 317

6.11 6.11.1 6.11.2 6.11.3 6.12

6.13 6.13.1 6.13.2 6.13.3

Síntesis de lípidos estructurales y de reserva Biosíntesis de ácidos grasos Biosíntesis de lípidos de membrana Biosíntesis de lípidos de reserva

327 327 329 330

La movilización de los lípidos de reserva

330

Síntesis de aminoácidos Las familias de aminoácidos Aminoácidos aromáticos Aminoácidos no proteinógenos y derivados de los aminoácidos

332 332 332

6.14

Síntesis de purinas y pirimidinas

335

6.15

Síntesis de tetrapirroles

337

6.16 6.16.1 6.16.2 6.16.3 6.16.4 6.16.5

M e t a b o l i s m o secundario Fenoles Terpenoides Alcaloides Glucosinolatos y glucósidos cianógenos . Coevolución química

339 340 343 347 348 349

334

323 324

Polímeros f u n d a m e n t a l e s típicos de las plantas 6.17.1 Polisacáridos 6.17.1.1 Polisacáridos estructurales 6.17.1.2 Polisacáridos de reserva 6.17.2 Lignina 6.17.3 Cutina y suberina 6.17.4 Proteínas de reserva

351 351 351 352 353 356 356

325

6.18

357

318 318 318

Los procesos vitales están sometidos a continuas transformaciones materiales y energéticas. Los seres vivos cogen de su entorno determinadas sustancias y energía y ceden al mismo otras sustancias y energía distintas (especialmente calor). La termodinámica (gr. therme, calor; dytuimis, dinámica o fuerza motriz) denomina a este tipo de sistemas, sistemas abiertos. En definitiva, la energía que llega a la biosfera proviene mayoritariamente de la luz solar y ésta es transformada en energía química por las plantas verdes a través del proceso de la fotosíntesis. En este proceso se forman compuestos orgánicos a partir de sustancias inorgánicas. Aquellos organismos capaces de sintetizar sustancias orgánicas a partir de compuestos inorgánicos y energía se denominan organismos autótrofos (productores primarios): como las plantas utilizan la energía lumínica, son fotoautótrofas; en cambio, aquellos microorganismos que obtienen tanto materia como energía a partir de compuestos inorgánicos son quimioautótrofos. De los productores primarios viven (es decir, se alimentan) los organismos heterótrofos (consumidores): a ellos están destinados los compuestos orgánicos sintetizados por los productores primarios, y es con estas sustancias orgánicas con las que cubren sus requerimientos energéticos. Dentro de los heterótrofos, los saprofitos se alimentan de fuentes nutritivas

6.17

Excreciones de las plantas

muertas, mientras que los parásitos lo hacen de organismos vivos (tabla 6-1; v. 9.1.1). El metabolismo (gr. metabole, cambio), es decir, las transformaciones materiales y energéticas de la célula, se compone de reacciones anabólicas (constructivas) y reacciones catabólicas (destructivas). Aquellas vías metabólicas básicas e importantes para las funciones vitales son las que constituyen el metabolismo primario. Pero las plantas destacan, además, por poseer un metabolismo secundario bien diferenciado: forman parte del metabolismo secundario aquellas vías metabólicas especiales que parten de metabolitos del metabolismo primario (de ahí que se llame secundario, su nombre no hace referencia a la importancia) y que dan lugar a productos con funciones adicionales, a menudo de tipo químico-ecológico, como p. ej. sustancias que protegen contra la depredación. Los metabolitos secundarios son casi siempre característicos de determinados grupos vegetales y. por ello, tienen valor taxonómico. En el primer apartado de este capítulo se tratarán primero y de forma breve las bases termodinámicas más importantes de los procesos biológicos (v. 6.1), y luego se tratará el rendimiento autotrófico de las plantas, empezando por la captación y el aprovechamiento de las sustancias minerales

6.1

Energética d e l m e t a b o l i s m o

223

(v. 6.2), procesos fuertemente relacionados con la economía hídrica (v. 6.3). La síntesis de compuestos orgánicos a partir de precursores inorgánicos y energía lumínica (fotosíntesis), así como la distribución de los productos de la fotosíntesis (asimilados) en la planta conforman los dos primeros capítulos (v. 6.4, 6.5) del tema del metabolismo primario (v. 6.4 hasta 6.15); a este tema se le añaden algunos de los aspectos más relevantes del metabolismo secundario (v. 6.16) y del metabolismo de polímeros vegetales (v. 6.17). El final lo conforma una breve exposición sobre los procesos de excreción que se dan en las plantas (v. 6.18).

un propósito que dada la inmensa complejidad de los procesos vitales, no es (aún) realizable. Pero las principales ideas pueden extraerse de la termodinámica, mucho más sencilla, de estados equilibrados de los sistemas cerrados (sistemas que intercambian con el entorno energía pero no materia). Así puede pronosticarse si. dadas unas condiciones, se puede llevar a cabo una determinada reacción química; pero las leyes de la termodinámica del equilibrio no formulan ningún pronóstico sobre la velocidad de reacción.

6.1 Energética del metabolismo

La medida absoluta del trabajo, lo mismo que la de la energía, se da en julios (J: I kg • 1 rrf • 1 s : = kg m ' s ! ), es decir, unidad de fuerza (newton. N: kg • m • s 2 ) x unidad de distancia (m). A menudo se emplea el kilojulio (kJ: 10' J). Todavía la mayoría de los datos en bioenergética vienen expresados en calorías ( I cal = 4.1855 J; 1 kcal = 4,1855 kJ), o sea, en la unidad de calor empleada hasta el momento (1 cal = cantidad de energía necesaria para aumentar la temperatura de 1 g de agua, a la presión normal, de 14,5 a 15,5 C). La razón del empleo de dicha unidad como medida general de la energía se halla en la convertibilidad de las distintas formas de energía entre sí, por ejemplo, entre energía (potencial) cinética, térmica, química, eléctrica y radiante. La preferencia por la unidad de calor se debe a que el calor es la forma de energía más general, la más común. En general, para que resulte más sencillo, se siguen dando todavía las temperaturas en "C, aunque sería más correcto emplear los grados K (Kelvin; 0 K = - 273 "C). (V. también las tablas con unidades SI y los factores de conversión al final del libro.)

6.1.1 Bases de la bioenergética Como se ha dicho, no hay ninguna duda de que las transformaciones que se dan en el organismo viviente siguen las leyes de la Física y de la Química, de modo que, por ejemplo, los principios de la termodinámica son también válidos cuando se trata de investigar las relaciones entre los cambios de estado y las variaciones energéticas de un sistema. Si se reúnen a menudo las transformaciones de energía que se dan en la célula viviente bajo el nombre de bioenergética (gr. encracia: actividad), ello sólo significa que dentro del marco de los procesos y transformaciones termodinámicas posibles, algunos son especialmente característicos de la célula viviente y que las clases de moléculas y sobre todo de catalizadores que participan en las reacciones son distintas de las propias de la naturaleza inerte y también de las que se emplean en la técnica humana. Los seres vivos son, desde el punto de vista termodinámico, sistemas abiertos: intercambian continuamente materia y energía con su entorno. Son sistemas que se desarrollan, es decir, su m e t a b o l i s m o m a t e r i a l y energético depende de variaciones temporales. Además, los procesos vitales (biológicos) son irreversibles, y un ser v i v o está lejos del estado de equilibrio termodinámico. Por eso, los seres vivos deberían describirse según las leyes de la termodinámica irreversible de los estados no equilibrados,

El metabolismo de la célula viva sirve para que ésta rinda y realice trabajo; para ello se necesita energía. Como dimensión de la energía es útil, por ahora, la definición de trabajo.

6.1.2 Energética de los sistemas cerrados Por regla general, la termodinámica trata del comportamiento (más exactamente: de los cambios de estado, A) de un espacio delimitado (= sistema). Todo lo que está alrededor del sistema es su entorno. Sistema y entorno es lo que se denomina «Universo» (fig. 6-1). el sistema dispone de una energía interna U, que es la suma de todas las formas posibles de energía en el sistema. El primer principio de la termodinámica indica que la energía interna

Tabla 6-1: Vías diferentes de asimilación del carbono en los organismos. Autotrofia

Heterotrofia

Tipo de nutrición

Fotohidrotrofia

Fotolitotrofia

Quimolitotrofia

Fotoorganotrofia

Saprofitismo

Parasitismo

Fuente de energía

Luz

Luz

Oxidación

Luz

Disimilación

Disimilación

Fuente de carbono

CO,

co,

CO.

C0 ; o sustancias orgánicas

Sustancias orgánicas Sustancias orgánicas (de fuentes ya no vivas) (de organismos vivos)

Dador de electrones

H,0

Sustancias inorgánicas (P- ej, H,S)

Sustancias inorgánicas Sustancias orgánicas (p. ej., H S, NH,

Sulfobacterios purpúreos (cromatiáceas) y verdes (dorobiáceas)

Algunos procariotas incoloros

Presencia

Plantas verdes, cianobacterios, proclorobacterios

Si es necesario, disimilación

Si es necesario, disimilación

Bacterios, hongos, animales

Bacterios, hongos, algunas angiospermas y algas rojas, animales

Fe2*, H)

Bacterios purpúreos (rodospiriláceas) y bacterios verdes no del azufre (doroflexáceas)

224

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Q = A U + W o A U = Q - W,

(ec. 6-1)

Aquellos procesos en los que el sistema gana calor se denominan endotérmicos, y en los que pierde calor, exotérmicos. En las reacciones que se dan bajo presión constante, como es el caso de los organismos en general, la variación de calor Q se denomina también variación de la entalpia (gr. entlialpeia, calentamiento) y se expresa como A H (Q = AH). Entonces se cumple que:

universo entorno sistema

A U = A H - W,

(ec. 6-2)

donde W es, generalmente, trabajo realizado por la variación de volumen W = p AV. En condiciones de volumen y presión constantes no se realiza ningún trabajo (W = 0) y se cumple que:

sistema herméticamente cerrado materia energía

A U = AH. Bajo estas condiciones y midiendo el calor de reacción desprendido de una reacción, se puede determinar la variación de energía que ha tenido lugar durante el transcurso de ésta. La variación de entalpia ( A H ) de una reacción se puede medir por calorimetría (gr. calor, calor; métrein, medir). Se habla de un proceso endotérmico cuando A H > 0. y de un proceso exotérmico cuando A H < 0. Los compuestos orgánicos tienen un determinado calor de combustión molar, el cual se cede al entorno tras la oxidación completa de 1 mol de la sustancia orgánica; se expresa a través de la energía (en Joule, J; tabla 6-2).

sistema cerrado materia energía

energía

energía

sistema abierto materia

materia

materia

energía

energía

energía

Fig. 6-1: Definiciones de diversos sistemas termodinámicos.

(U) de un sistema herméticamente cerrado, es decir, de un sistema que no intercambia ni materia ni energía con el entorno, es constante (U = cte). El contenido energético del sistema depende sólo del estado en que se encuentra el sistema, y no de cómo se llegó a dicho estado. Por eso, en un proceso cíclico en el que el sistema vuelve a su estado inicial (punto de partida) se cumple que A U = 0. Así es que la energía no puede crearse ni tampoco destruirse. Si se introduce desde fuera energía en un sistema, p. ej. una determinada cantidad de calor (Q) (en este caso se trataría de un sistema cerrado y no herméticamente cerrado, capaz de intercambiar energía pero no materia con el entorno), entonces, según el primer principio, el calor introducido debe provocar una variación de la energía interna del sistema o bien la realización de trabajo ( W ) por parte del sistema:

El primer principio no hace ninguna declaración sobre la dirección de los procesos físicos o químicos, pero la experiencia general indica que los procesos que transcurren de manera espontánea tienen una dirección. Se observa, por ejemplo, que el calor va desde un cuerpo más caliente hacia un cuerpo más frío, y en cambio el proceso inverso no ha sido aún observado. Generalmente se admite que, de manera espontánea, sólo se dan procesos en los que se parte de un estado más ordenado para dar lugar a un estado menos ordenado; aquí sistema y entorno deben ser observados conjuntamente. Como medida para el desorden se utiliza una función termodinámica S. la entropía (gr. entrepein, convertir). Toda variación de estado espontánea está relacionada con un aumento de la entropía; éste es el contenido del segundo principio de la termodinámica. Una molécula proteica que de manera espontánea pasa de una conformación desnaturalizada (estado menos ordenado), bajo formación de su estructura secundaria y terciaria, hacia una conformación totalmente plegada (estado más ordenado), parece no cumplir con la norma. Pero el proceso de plegamiento transcurre bajo las molestias que causa la estructura del agua que envuelve a la molécula proteica que se está plegando, de manera que la entropía

Tabla 6-2: Calor de combustión de distintas moléculas orgánicas importantes en el metabolismo. Sustancia

Peso molecular

Glucosa

180

-2817

-15,65

90

-1364

-15,16

90

-251

-2,79

256

- 1 0 037

-39,21

806

- 3 1 433

-39,00

75

-979

-13,05

C6H„06

Ácido láctico Ácido oxálico

CHJ-CHOH-COOH H00C-C00H

Ácido palmítico Tripalmitina Glicina

CHJ-(CH2)U-C00H

C^H^O,

NH.CH.-C00H

AH (kJ mol"1)

(Mg-1)

6 . 1 Energética del m e t a b o l i s m o

225

total en el sistema (proteína) más entorno (fase acuosa) aumenta durante el plegamiento. Así mismo el mantenimiento del alto estado de orden (de la baja entropía) en los seres vivos está indispensablemente relacionado con el aumento de entropía de su entorno.

entre la concentración del producto final | B | y la concentración de la sustancia inicial [AJ permanecerá constante (ley del movimiento en masa). Esta relación es la constante termodinámica de equilibrio K:

La dimensión de la entropía es J K . A una temperatura determinada cualquiera, los cuerpos sólidos tienen una entropía relativamente baja (alta ordenación), los líquidos la tienen mediocre y los gases elevada. La entropía aumenta con la temperatura, porque las moléculas pasan a tener mayor agitación térmica. Es nula ( - 2 7 3 °C = 0 K) en un cristal al cero absoluto (este comportamiento se denomina a menudo el tercer p r i n c i p i o de la termodinámica).

K =

Como ya se ha comentado, el calor aplicado a un sistema puede ser utilizado para realizar trabajo, p. ej. máquina motriz de calor (en centrales térmicas). En cambio la célula viva casi no experimenta diferencias de temperatura: trabaja de manera prácticamente isotérmica. La porción de entalpia total de un sistema capaz de realizar trabajo bajo condiciones isotérmicas viene representada por la entalpia libre (G) (ing. Gibbs' free energy). La reacción básica que relaciona las variaciones de entropía, entalpia y entalpia libre respectivamente es: A G = A H - T AS.

(ec. 6-3)

A G es la variación de entalpia libre del sistema, la variación de entalpia A H es el calor que se intercambia entre el sistema y el entorno cuando el sistema no realiza ningún trabajo, T es la temperatura absoluta (en K) y AS la variación de entropía del sistema. El signo de AG indica si una reacción puede producirse espontáneamente o no: sólo los procesos en que A G es negativo (AG > 0), o sea aquellos en que disminuye la entalpia libre y aumenta la entropía hasta que se cumple: A H = T AS y con ello A G = 0 (estado de equilibrio), se producen de manera espontánea desde el punto de vista termod i n á m i c o . Reciben el nombre de procesos exergónicos (AG < 0), por oposición a los procesos endergónicos (AG > 0), aquellos en los que A G es positivo y en cuyo desarrollo aumenta la entalpia libre del sistema parcial. Cuando T = 0 o AS = 0 entonces la AG de una reacción se puede expresar directamente a partir de la variación de la entalpia (AH); pero estas condiciones no son biológicamente relevantes. La AG, y con ella la determinación de la fuerza motriz de una reacción, se puede obtener de modo aproximado a partir de la variación de entalpia de una reacción siempre y cuando el valor de A H sea elevado (como es, p. ej.. el caso en la descomposición oxidativa de las sustancias alimenticias en la respiración; v. 6.10.3) y la temperatura sea baja (es el caso de las células), de manera que el valor de entalpia libre se vea sólo levemente influenciado por el término T AS. Pero en procesos con menor variación de entalpia, como es el caso de las descomposiciones hidrolíticas. de los procesos de polimerización (condensación) y también de reacciones biológicas importantes, la variación de la entropía puede determinar sustancialmente la entalpia libre. Como AS se presenta como producto con la temperatura, la influencia que ejerce la entropía sobre AG aumenta proporcionalmente con la temperatura absoluta.

Para un mejor entendimiento del transcurso de las reacciones químicas resulta práctico interrelacionar la entalpia libre de la reacción, las transformaciones de la materia y el equilibrio de reacción que se establece. Está claro que esto es posible, pues una reacción A -* B que experimente pérdidas de entalpia libre irá transcurriendo hasta que alcance el mínimo de entalpia (AG = 0). Entonces no se dará ya ninguna nueva transformación neta de la materia, se establecerá un equilibrio químico A ^ B. y la relación

IB | [A]

(ec. 6-4)

de manera general, para una reacción A + B = » C + D s e cumple: K =

[C] | D ] IAJ [B]

(ec. 6-5)

así que la constante de equilibrio viene representada por el producto de las concentraciones de los productos finales dividido por el producto de las concentraciones de las sustancias iniciales en el estado de equilibrio de la reacción. Existe una relación entre A G y K : AG = RT In K ( unidades: J m o l 1 )

(ec. 6-6)

donde AG" representa la variación de la entalpia estándar libre molar (variación que se da cuando 1 mol de las sustancias iniciales se transforma en 1 mol de los productos finales bajo condiciones estándar, a T = 25 "C y p = 1 bar = 0,1 MPa); T es la temperatura en Kelvin (K) y R la constante general de los gases ( = 8,314 J mol"' K ). En reacciones en las que intervienen iones hidrógeno, un caso frecuente en sistemas biológicos, su transformación estándar es igualmente 1 mol. En la bibliografía bioquímica es habitual que, por motivos prácticos, al definir las condiciones estándar expresen las transformaciones de la materia en unidades de c o n c e n t r a c i ó n molar ( M , en mol I ') y no en unidades de cantidad molar (en mol). En condiciones estándar esto significa la transformación de 1 mol 1 1 de iones hidrógeno ( p H = 0), un procesos no fisiológico. Por eso, en la bibliografía bioquímica se utiliza una definición algo diferente de la condición estándar: en esta situación, la concentración de iones hidrógeno (H + ) es de 10 M ( p H = 7) y la concentración de agua, que prácticamente no varía en el transcurso de la reacción, es de 55,5 m o l 1 (siempre y cuando en la reacción haya agua). Ambas concentraciones se incluyen en las constantes definidas: AG'" = RT ln K \

(ec. 6-7)

Las variaciones de la entalpia estándar libre molar (pH 7) de algunas transformaciones importantes están representadas en la tabla 6-3. En la célula no se dan condiciones normales. Tanto el p H de 7,0 como la temperatura de 25 "C y sobre todo la concentración de sustancias no se corresponden a las condiciones estándar. Hay que diferenciar entre la variación de entalpia libre molar estándar (AG" ), que es constante a una determinada temperatura, y la variación de la entalpia libre actual (AG), que depende de la temperatura actual y de la concentración real de sustancia. Así pues, no son los valores de AG" sino los de AG los que deciden el sentido de las reacciones. Pero muchas veces resulta muy difícil determinar estos valores de AG, pues las condiciones reales (de concentración, valores de pH. temperatura) en los distintos espacios de reacción (compartimentos) se miden con dificultad y a menudo están sometidas a oscilaciones.

226

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

Tabla 6-3: Variadones de la entalpia libre molar estándar a pH = 7 de la

hidrólisis en algunos compuestos fosforilados. Reacción

AG0'

(kJ mol"') Fosfoenolpiruvato + H,0 - » Piruvato + P, 1,3-difosfoglicerato + H,0 - * 3-fosfoglicerato + P, Pirofosfato + H,0 - * 2 P, ATP + H,0 ÁMP + PP, ATP + HjO - > A D P + P, Glucosa-1-fosfato + H 2 0 -»Glucosa + P, Glucosa-6-fosfato + H 2 0 -> Glucosa + P Glicina-3-fosfato + H,0 -*Glicina + P,

-61,9 -49,4 -33,5 -32,2 -30,5 -20,9 -13,8 - 9,2

posible mantener un máximo de orden. Así es que el equilibrio fluctuante es el estado de un sistema abierto con máxima eficiencia termodinámica. Además es esencial que, al contrario de lo que ocurre en un sistema cerrado con equilibrio estacionario, un sistema en estado de equilibrio fluctuante puede ser regulado: es una característica importante de todas las células vivas.

6.1.4 Potencial químico

P = fosfato inorgánico,

6.1.4.1 Definición general

6.1.3 Energética de los sistemas abiertos De la termodinámica de los sistemas cerrados o en equil i b r i o pueden sacarse importantes consecuencias respecto a la energética de algunas reacciones bioquímicas (en especial se puede afirmar si un determinado proceso puede transcurrir o no de manera espontánea), pero los organismos vivos son sistemas abiertos que intercambian constantemente energía y materia con el entorno ( f i g . 6 - 1 ) . Mientras que todo sistema cerrado tiende hacia un estado de e q u i l i b r i o estacionario (AG = 0), los sistemas abiertos pueden mantenerse en un estado estable. lejos del e q u i l i b r i o t e r m o d i n á m i c o , d e n o m i n a d o equilibrio fluctuante (ing. steady state). La descripción termodinámica de tales sistemas abiertos corresponde a la termodinámica de los desequilibrios o de los procesos irreversibles, en la que se tienen en cuenta nuevos componentes, en especial el factor tiempo, que desempeñan un papel muy importante en los flujos de materia. A q u í no podemos profundizar en la termodinám i c a i r r e v e r s i b l e ; de todas f o r m a s , e l c o n c e p t o de potencial químico (v. 6.1.4) puede ser de gran utilidad para entender mejor la energética de muchos procesos fisiológicos. Es característico para un estado estable de e q u i l i b r i o fluctuante que el f l u j o de materia y energía a través del sistema p r o d u z c a c o n t i n u a m e n t e entalpia libre en el sistema. En definitiva, esto ocurre mediante la transformación exergónica de compuestos orgánicos (nutrientes) con alta entalpia y baja entropía en compuestos de desecho (excretas) con menor entalpia y mayor entropía (v. 6.10). Las células fotosintéticamente activas elaboran previamente estos nutrientes a partir de sustratos inorgánicos y energía lumínica absorbida mediante el proceso fuertemente endergónico de la fotosíntesis (producción p r i m a r i a ) (v. 6.4 hasta 6.7). La entalpia libre es utilizada en forma de compuesto altamente energético, como p. ej. ATP, para realizar trabajo b i o l ó g i c o y para mantener el elevado grado de orden característico de los seres v i v o s . Si se interrumpe el f l u j o material y energético, al cabo de un t i e m p o se alcanza un estado de e q u i l i b r i o estacionario ( A G = 0): la muerte. Por lo demás, el equilibrio fluctuante es el estado de un sistema abierto en que se produce el mínimo de entropía, o sea, aquel en que con el m í n i m o consumo de energía es

La entalpia libre de un sistema abierto complejo, como el que presenta la célula, prácticamente no se puede determinar. Pero en muchos casos es suficiente establecer la capacidad que tienen determinados componentes del sistema para realizar trabajo. Así, por ejemplo, para calcular la fuerza motriz del ion hidrógeno cuando éste realiza trabaj o en procesos de transporte acoplados y la dirección de los mismos, interesa sólo hacer el cálculo de la diferencia de entalpia libre del ion hidrógeno (pero de ningún otro ion) a ambos lados de la membrana celular; para determinar la diferencia de entalpia libre del agua en aquellas soluciones acuosas separadas por membrana celular, basta con calcular la dirección y amplitud del flujo de agua a través de esa superficie limitante. En una mezcla con k componentes, la entalpia libre por cada mol de uno de los componentes (i) es lo que se denomina potencial químico (JA) de i (p.). La suma de los potenciales químicos de todos los componentes k da como resultado la entalpia libre por mol de mezcla; las aportaciones individuales de cada componente son, por lo tanto, aditivas. A su vez, el potencial químico de cada componente de la mezcla se puede descomponer en un potencial estándar (p") y una suma de potenciales parciales, que tienen en cuenta las desviaciones que puedan haber del estado estándar: p. = p " + R T I n x i + p V i + g h M + F E z . .

(ec. 6-8)

R T ln , término de concentración: R. constante general de los gases; T. temperatura absoluta; x . , una porción del total de sustancia i [x( = n : (n, + nb + ... + n k )]. Esta porción es la relación entre la cantidad total del componente en cuestión (en mol) y la cantidad total de todos los componentes que haya en la disolución, inclusive el disolvente; p V , término de presión: p. presión: V. , volumen molar parcial de i (representa la variación de volumen del sistema al aplicar I mol de componente i); g h M , , término de gravitación: g, constante de la gravitación 89,806 m s ! ); h. altura de elevación: M. . masa molar de i. F E z ( , término de electricidad: F, constante de Faraday (96.49 kJ V"' mol '); E. potencial eléctrico; z , número de carga de i.

La dimensión de p es energía por mol (J mol" 1 ). Como a menudo no interesa conocer el potencial químico, sino la variación de éste al variar el estado del sistema respecto al componente i, si varía el potencial químico (= la entalpia libre) de i en la mezcla al pasar de un estado A a uno B ( A - * B), entonces se da la relación:

6.1

Energética del m e t a b o l i s m o

227

Consecuentemente se obtiene a partir de la ecuación 6-12:

A j í * | A , ( B ) - *i.(A) = A(R T ln x,) + A ( p V ) + A ( g h M i ) + A ( F E z.)

H' = p - n + g h p H j 0

( e c 6_i4)

(ec. 6-9)

W tiene la dimensión energía • volumen ' ( = fuerza • superficie ' = presión), y se expresa en bar o en Pa (1 bar = 0,1 MPa).

Los casos especiales de estas ecuaciones generales 6-8 y 6-9 son de especial interés en próximos capítulos, y en consecuencia deberían tenerse en cuenta.

En dimensiones celulares la diferencia de altura no desempeña ningún papel, así que se puede prescindir del término de gravitación de la ecuación 6-14 y ésta se simplifica:

= R T A l n x. + V.Ap + g Ah M + F A E z .

4

6.1.4.2 Potencial hídrico Como las células vegetales, y también las de otros organismos, no pueden transportar agua de manera activa, ésta Huye pasivamente desde lugares con entalpia libre más elevada (más positiva) hacia lugares con menor entalpia libre (más negativa), es decir, mediante un proceso exergónico y espontáneo (pero no necesariamente rápido). Desde el punto de vista biológico son sólo relevantes las mezclas de agua con otras sustancias (p. ej. en las células y en el suelo, soluciones acuosas; en la atmósfera, vapor de agua mezclado con otros gases), y por eso resulta práctico emplear el potencial químico del agua (|.iH,()) para cualquier observación energética. Como las moléculas de agua no están cargadas eléctricamente (zH2ü = 0), en la ecuación 6-9 podemos prescindir del término de electricidad de manera que: ^

= Mfi*. + R T ln xH2Q + p V H j G + g h M II2O

(ec. 6-10)

Para agua pura (x H , i() = 1) en situación estándar (p = 0, h = 0) se cumple que \ L ^ = ^ . Mediante la relación x lt () + 2 x t = 1 se puede escribir el término de concentración R T ln x H ,„ como función de la porción del total de sustancia de todos los componentes disueltos (1 - 2 x ) : R T ln (1 - Z x ) . Para soluciones diluidas se puede hacer la aproximación: ln (1 - x) = - x , y aplicando la relación £ x = V|Jtí> 2 c (c, concentración molar), finalmente resulta que:

' = P-

n

-

(ec. 6-15)

En consecuencia, el potencial hídrico de una solución, es decir, la entalpia libre del agua por unidad de volumen (V H20 = 18 mi), se puede expresar mediante tres potenciales parciales: •

un potencial de presión p que indica la presión hidrostática a la que está sometida la solución:

•

el potencial osmótico - ü (el valor negativo de la presión osmótica ü ) , y

•

el potencial de gravitación (este último puede ser despreciado en observaciones de dimensión celular).

Se debe tener en cuenta que la presión hidrostática se define como la diferencia de presión respecto a la presión exterior. Puede presentar tanto valores positivos («hiperpresión») como valores negativos cuando no se alcanza el valor de la presión exterior («hipopresión», «succión»). La presión absoluta es siempre positiva, y en el vacío es igual a cero. El potencial de presión p del agua en situación estándar es por consiguiente p = 0, mientras que su presión absoluta es de 1 bar (0,1 MPa). Si existen diferencias de potencial hídrico entre dos compartimentos (A*P * 0), entonces el agua se moverá desde el compartimento con potencial hídrico más positivo hacia el compartimento con potencial hídrico más negativo. Durante este proceso disminuye su entalpia libre; se trata pues de un proceso exergónico que transcurre espontáneamente. El concepto de potencial hídrico y sus ampliaciones son útiles para entender la economía hídrica de la planta (v. 6.3).

R T ln xH2<) = R T ln (1 - 2 x ) = - R T 2 x - - R T V 1 | j 0 Ze ( . Para soluciones más concentradas (normalmente 0,1 M o superiores) deben emplearse las concentraciones muíales (mol kg l ) y las actividades en lugar de las concentraciones. Siendo R T Z c = M ( I I = presión osmótica, regla de VanH-HoíT) se cumple que: R T ln xHj<1 « - i ! V H j 0

(ec. 6-11)

I'HJO

con M

' ' ^Il20

=A *

+

I' ^ H 2 < ) + 8 I1 P||2o \ l

2

0 '

(ec. 6-12)

{ p H „ , , densidad del agua).

Como por regla general lo que interesa son las diferencias en el potencial del agua, y no tanto el valor absoluto de dicho potencial, se define (bajo normativa adicional sobre el volumen molar parcial del agua) como potencial hídrico a la desviación que presenta el potencial químico del agua en el sistema observado respecto al del estado estándar: ip

=

El potencial químico de las partículas cargadas eléctricamente se mide a través de su concentración y de su carga eléctrica. Por consiguiente, para el ion i se acepta: (.1.= [ l + R T ln a + F E z.

y por eso M'HJO

6.1.4.3 Potencial químico iónico y potencial transmembrana

^Hao— Ko

V,»l2<>

(ec. 6-16)

(ai = actividad del ion: en soluciones diluidas a, = cy. c , concentración molar de i)

Si se observan dos soluciones de i separadas en dos compartimentos A y B respectivamente por una membrana impermeable a la electricidad, entonces el potencial químico de i, Au (también denominado potencial electroquímico), es An ( = |xB - |i.A: B

a Ap, = R T ln - r + F z , ( E B - E A ) a B

(ec. 6-13)

R T ln ^ r\r + F z , ( E B - E A ) .

(ec. 6-17)

228

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

A partir de ahora será de gran importancia el potencial electroquímico del ion hidrógeno (H*) en las membranas celulares (v. 6.1.5), ya que representa la fuerza motriz de muchos procesos de transporte a través de la membrana celular y también de la síntesis de ATP en cloroplastos (v. 6.4.9) y mitocondrios (v. 6.10.3.3). Para H* se cumple que zH+ = 1, y por eso: A|i

H

+

[ H F

= R T

ln±

± -

+

F

(

E

B _

E

A

) ?

(ec. 6-18)

[R+]

El espacio reactivo A representa el compartimento intracelular, y el B el extracelular (funcionalmente extracelular). La diferencia de potencial E B - E A = AE M se denomina potencial eléctrico transmembrana o potencial de membrana; de manera simplificada se obtiene: =

_M ñ l

F

log

F

Iü±+AEm [H+]

y aplicando la temperatura estándar T = 298 K y la definición del valor de pH ( p H = - l o g |H"]) se obtiene: = - 0,059 A p H + A E m ( u n i d a d e s : v ) .

(ec. 6-19)

La expresión A | v / F se denomina fuerza protón-motriz (ing. proton motive forcé, p m f ) y se utiliza para caracterizar la energía de un gradiente protónico. Para ello existen dos potenciales parciales que. juntos o separados, son capaces de realizar trabajo: por un lado está el potencial de concentración del ion hidrógeno (ApH), y por otro, el potencial eléctrico ( A E J (v. ejemplos en el apartado 6.1.5). En condiciones de equilibrio (A|X. = 0) se obtiene a partir de la ecuación 6-17: RTln

a:

AE

\

A E N

= E

=

AE = A E " -

2,3 R T , K d H B j log F z [A0X][Bred].

(ec. 6-21)

R. T y F son ya valores conocidos, z es la cantidad de electrones transferidos en cada paso y AE" es la diferencia de los potenciales redox estándar de los medios de reducción (reductores) y oxidación (oxidantes) respectivamente: AE" = E"" - E " \ Tanto reductor como oxidante son diferencias de potencial, pues por convenio se definen como la diferencia de potencial respecto al electrodo de hidrógeno en condiciones estándar, es decir, igualando su potencial a 0. Como de costumbre, los valores de E" y AE" están estandarizados para una temperatura de 25 "C. una presión de 1 bar (0.1 MPa) y una cantidad de sustancia transferida de 1 mol 1 '. En las reacciones redox donde interviene el ion hidrógeno esta cantidad de 1 mol 1 'también es válida, hecho que conlleva un p H = 0 (ec. 6-6). Así que, por motivos biológicos y como ya se había hecho para G". es necesario redefinir las condiciones estándar (E"'): el p H en condiciones biológicas debe ser neutro (pH = 7). La relación entre E" y E"' es la siguiente: E"' = E° - 0.42 V.

(ec. 6-22)

+ F z (E B - E*) = 0

Algunos de los potenciales estándar para p H = 7 están representados en la tabla 6-18 (v. 6.4.5).

2,3 R T

En una reacción redox. el potencial redox AE describe la cantidad de energía electroquímica que se destina a realizar trabajo por cada mol de electrones transferidos. La diferencia de entalpia libre de la reacción se halla fácilmente partiendo del potencial redox a través de la relación:

ai B

bajo la oxidación, de diversos metabolitos. Por reducción se entiende la captación de electrones por parte de una molécula, y por oxidación, la cesión de electrones a través de una molécula: por regla general, ambos procesos están acoplados de manera que la oxidación de una molécula implica la reducción de otra. Este tipo de reacciones reciben el nombre de reacciones redox o de óxido-reducción. Mediante la ecuación que define el potencial químico iónico (potencial electroquímico: ec. 6-17) también se pueden describir las reacciones redox, de manera que para las reacciones acopladas redox de tipo A m + B w ] — A r c 4u + B oic , también es válida la ecuación de Nernst respectiva:

A

E =

F z;

a* „ -no log — , y para T = 298 K : a

0,059 , a* 0,059, c; log — = log B z¡ a[ ZI C?

(ec. 6-20)

Esta es la ecuación de Nernst (AE N , potencial de equilibrio de Nernst, unidades: V ) .

A G = —z F A E

Cuando c.A y c B son diferentes (c.A *• c B ), también aparece una diferencia de potencial entre ambos compartimentos. Si hay una diferencia de concentración efectiva de orden 1:10, entonces la diferencia de tensión es de 59 m V para z. = I , y de 29,5 m V para z = 2. De modo contrario, si se administra una tensión constante de 59 m V durante el equilibrio, la diferencia de concentración que se registrará para un ion permeable entre ambos compartimentos será de 1:10.

AG1" = - z F AE°'.

6.1.4.4 Potencial redox Numerosas transformaciones biológicas de gran relevancia transcurren bajo la reducción, y por lo tanto también

(ec. 6-23)

y de la misma manera se cumple: (ec. 6-24)

A partir de los potenciales redox estándar de reacciones redox acopladas y en condiciones estándar, se puede determinar la dirección que tomará la reacción de manera espontánea (pero no necesariamente rápida). Así, una reacción redox es exergónica (AG < 0) cuando la transferencia de electrones va desde el reactivo con potencial redox estándar más negativo (el reductor, es decir, el que se oxida en el transcurso de la reacción) hacia el reactivo con el potencial redox estándar más positivo (el oxidante, que es el que se reduce en el transcurso de la reacción). Pero como en la célula no suelen abundar estas condiciones estándar, los valo||| res de AE observados no son los que se reproducen necesariamente en la célula. Para ello se requiere conocer A E (y

6 . 1 Energética del m e t a b o l i s m o

fotosíntesis ADP NADP

respiración celular [CH20]

FAD

CH2O-® COOH /OH

NAD OK

ATP

FADH 2

NADPH

NADH

-44-

229

V ~ O H + H2O

C - O ^ ®

r

Q k

OH

glucosa-6-fosfato

+ H2O

K

,

fosfoenolpiruvato ADP + P;

+AG

A G ° ' = - 3 0 , 5 kJ m o l " 1 A G ° ' = + 3 0 , 5 kJ m o l

-1

-AG

ATP <

CH2OH

Luz CLOROPLASTO (planta)

ATP

MITOCONDRIO (planta, animal)

¿OH

V v - O H + Pj

C f t T , I OH

glucosa AG°'= + 13,8 kJ m o l ' 1

Fig. 6-2: Principios energéticos de los dos procesos metabólicos fundamentales de la biosfera: fotosíntesis y respiración celular. Sombreado en gris están representados los procesos redox de los sistemas membranosos cuya función es la de transformar la energía (fotosíntesis, v. 6.4; respiración celular, v. 6.10.3).

también AG), y esto se consigue especialmente conociendo la concentración real de todos los componentes que participan en la reacción redox, la temperatura actual y el valor de pH. Pero como normalmente no se conocen exactamente todos estos factores, se debe operar con los valores estándar, y esto es válido tanto para observar las relaciones energéticas principales de reacciones redox como para cualquier proceso bioquímico en general. Las reacciones redox juegan un papel central en el metabolismo: tanto la fotosíntesis como la respiración celular son ejemplos de este tipo de procesos (fig. 6-2). En la fotosíntesis el carbono se reduce: éste pasa del estado de oxidación del dióxido de carbono (CO,. con n." de oxidación + I V ) al estado de oxidación de los hidratos de carbono ( [ C H ,*0 1 n, con n.° de oxidación 0). Los electrones se obtienen a partir del agua y después son transportados a través de una compleja cadena de transporte redox (proceso endergónico y promovido por la luz) hacia las membranas tilacoidales de los cloroplastos para llegar hasta su primer aceptor. el nicotinamida adenín nucleótido fosfato (NADP*) bajo la formación de N A D P H . El N A D P H actúa como molécula transportadora de equivalentes de reducción y es reoxidado en las reacciones de reducción que tienen lugar en el proceso de asimilación del CO, (v. 6.5.2). El aparato respiratorio de la respiración mitocondrial también dispone de cadenas de transporte de electrones asociadas a membranas: a estas cadenas llegan los electrones liberados en la oxidación de los hidratos de carbono hasta CO,, y los ponen a disposición del nicotinamida nucleótido oxidado ( N A D * ) para que se reduzca a N A D H (nicotinamida nucleótido reducido), la segunda molécula transportadora de equivalentes de reducción (v. 6.10.3.3). Además de estos dos procesos redox fundamentales hay otras muchas oxidorreducciones que desempeñan una función muy importante en el metabolismo: todas ellas están catalizadas por enzimas redox, las oxidorreductasas.

*

(j:oo_ c = o + p¡ CH3

piruvato AG°'=-61,9 kJ mol" 1

ecuación del balance glucosa + fosfoenolpiruvato —*• glucosa-6-fosfato + piruvato AG°'= -48,1 k J m o r 1 Fig. 6-3: Acoplamiento energético de reacciones exergónicas y endergónicas en las cadenas de reacciones bajo la participación del sistema adenilato (ATP, ADP + P). El ejemplo aquí representado es el del acoplamiento de la hidrólisis de fosfoenolpiruvato a la fosforilación de glucosa para dar lugar a la glucosa-6-fosfato. - Según H. Mohr, P. Schopfer.

6.1.5 Transformación de la energía y acoplamiento energético De los principios termodinámicos se deduce que la variación de entalpia libre (AG) de una serie de procesos acoplados. como lo son por ejemplo las reacciones químicas, es igual a la suma de las variaciones de entalpia libre de cada reacción individual. Esto tiene consecuencias importantes para el metabolismo, pues permite que los abundantes procesos metabólicos endergónicos puedan transcurrir espontáneamente acoplándose a reacciones exergónicas de manera que la variación de entalpia libre del proceso acoplado sea negativa (AG < 0), es decir, la reacción global sea exergónica. Este hecho se denomina acoplamiento energético. Dicho acoplamiento energético se presenta en primer lugar en las cadenas de reacciones y es característico prácticamente para todas las vías metabólicas. Las reacciones exotérmicas específicas se activan de múltiples maneras para promover algunos pasos fuertemente endergónicos de la reacción. En las células la molécula acumuladora de energía más abundante es el adenosintrifosfato (ATP) (fig. 6-3; estructura, fig. 1-3). Algunas veces, en biosíntesis específicas, pueden intervenir también otros nucleósidotrifosfatos energéticamente ricos, como p. ej. ácidos nucleicos (v. 1.2), hidratos de carbono (v. 6.17.1) y lípidos (v. 6.11). La hidrólisis del ATP es un proceso muy exergónico, y consecuentemente, su síntesis es fuertemente endergónica: el valor de entalpia libre estándar molar de la hidrólisis es negativo

230

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

transporte activo primario H'-ATPasa fuerza protón-motriz HH Jf =-0,059ApH +AE m (V)

simporte cationes canales

transportadores H+

aniones

antiporte

aniones cationes uniporte

Fig. 6-4: Acoplamiento energético de reacciones exergónicas y endergónicas a través de gradientes iónicos en las membranas celulares, tomando como ejemplo el plasmalema. En el caso de las plantas se trata de un gradiente de iones hidrógeno (protones). La acumulación (endergónica) de protones en el espacio intercelular (extracelular) es promovida por la hidrólisis del ATP (muy exergónica). La fuerza protón-motriz resultante es utilizada por los procesos de transporte activo secundarios llevados a cabo por canales iónicos (barras dobles) o por transportadores también denominados translocadores o carríers (circunferencias). Éstos se clasifican en transportadores de tipo uniporte, simporte o antiporte según si transportan sólo una partícula (uniporte) o dos partículas en la misma dirección (simporte) o dos partículas en dirección opuesta (antiporte). En principio, los canales iónicos y los transportadores pueden también estar implicados en el transporte pasivo, el cual requiere sólo la presencia de un gradiente de concentración de la partícula o de las partículas que deben ser transportadas. Estos procesos mediados a través de proteínas y que transcurren sólo hasta que se alcanza un equilibrio de concentración son los también denominados procesos de difusión facilitada. Un ejemplo de transportador pasivo es el translocador triosafosfato-fosfato de la membrana interna de los doroplastos (fig. 6-73). Son canales pasivos las porinas de las membranas externas de doroplastos y mitocondrias y las de la membrana de peroxisomas y glioxisomas (v. 6.5.6,6.12).

(ATP + H , 0 A D P + P ; AG'" = - 3 0 . 5 kJ mol" 1 ), mientras que el de su síntesis es positivo ( A D P + P - » ATP + H.O; AG' = + 30,5 kJ mol '). El ATP puede sintetizarse a través del acoplamiento con una reacción exergónica adecuada. El dador del grupo fosfato debe tener por lo menos el mismo potencial que el grupo fosfato, es decir, que su hidrólisis alcance un valor de entalpia libre igual o mayor; este es p. ej. el caso de la hidrólisis del 1,3-bisfosfoglicerato o de fosfoenolpiruvato (PEP) (tabla 6-3, fig. 6-3). Para este tipo de reacciones formadoras de ATP se emplea el término fosforilación en cadena del sustrato. Pero la mayor parte del ATP de una célula vegetal se produce quimiosmóticamente, es decir, a través del acoplamiento energético a un gradiente protónico que en el caso de los mitocondrios se forma por oxidación de moléculas de sustrato (v. 6.10.3.3) y en el de los doroplastos durante el proceso de la reacción lumínica de la fotosíntesis (v. 6.4.9).

Así que la segunda posibilidad de acoplamiento energético de reacciones endergónicas a reacciones exergónicas consiste en el aprovechamiento de la energía electroquímica de gradientes iónicos (fig. 6-4). En el caso de las plantas se trata de gradientes protónicos que tienen lugar en el plasmalema, tonoplastos y sistemas membranosos de los mitocondrios así como también en los doroplastos. En los dos últimos casos, como ya se ha dicho, sirve además para la síntesis de ATP; los gradientes protónicos en el plasmalema y en tonoplastos los forman las ATPasas transportadoras de protones bajo la hidrólisis de ATP (IT-ATPasas, bombas protónicas). Además, en los tonoplastos se encuentra una bomba protónica que utiliza la energía que se desprende de la hidrólisis de pirofosfato. Aquellos procesos de transporte que están mecánicamente acoplados a la hidrólisis de un enlace altamente energético (p. ej., enlace fosfoanhídrido), como es el caso de la translocación del ion hidrógeno a través de la membrana celular, se denominan procesos de transporte activo primario. Como ya se comentó en la ecuación 6-19, la fuerza protón-motriz de un gradiente protónico la forman dos potenciales parciales, un potencial eléctrico y un potencial de concentración del ion hidrógeno. Este potencial electroquímico proporciona la fuerza motriz para el transporte acoplado (endergónico) de otros iones o también de metabolitos eléctricamente neutros (transporte activo secundario). Con esto puede utilizarse bien el potencial parcial eléctrico de la fuerza protónmotriz solo (p. ej. en el transporte de iones a través de canales iónicos dependientes de tensión, acoplamiento eléctrico de flujo), o también ambos potenciales parciales a la vez, tanto el eléctrico como el de concentración del ion hidrógeno (acoplamiento electroquímico de flujo), como es el caso p. ej. del transporte acoplado de protones con metabolitos eléctricamente neutrales a través de transportadores (translocadores, ing. earriers). Normalmente los canales iónicos son unidireccionales y selectivos para cada ion o, como mínimo, para especies iónicas emparentadas. Los earriers son la mayoría de veces altamente selectivos para su sustrato. Según la dirección de transporte se distingue entre transportadores de tipo uniporte (uniportadores), de tipo simporte (simportadores) y de tipo antiporte (antiportadores) (fig. 6-4). Los sistemas de transporte activo primarios y secundarios más importantes hasta el momento que tienen lugar en plasmalema y tonoplastos vienen representados en la fig. 6-5). Supuestamente, la función original de las bombas protónicas en el plasmalema y tonoplasto fue la de mantener el p H citoplasmático de la célula vegetal entre unos valores de p H de 7,5 hasta 8, en desequilibrio con el medio extemo y con el contenido vacuolar, ambos con un p H mayoritariamente ácido. En las algas marinas, el cloruro necesario para la osmorregulación es incorporado dentro de la célula a través de una ATPasa transportadora de Cl (bomba de cloruro), y por el contrario, en las glándulas salinas de Limonium y Tamarix, es expulsado; el ion Na' le sigue por acoplamiento eléctrico de flujo. Las ATPasas transportadoras de Ca del plasmalema y retículo endopiasmático tienen la función de expulsar fuera de la célula el Ca"' citoplasmático que difunde pasivamente desde el apoplasto hacia el citoplasma para así mantener los niveles de Ca" citoplasmático bajos (aprox. 10 7 M).

Una tercera posibilidad para el acoplamiento energético consiste en almacenar la entalpia libre en forma de conformación proteica activada, de manera que la transición desde la conformación activada hacia el estado basal (energéticamente más pobre) sirva para realizar trabajo. Varias proteínas motoras, como p. ej. la dineína, convier-

6.1

K+

231

h , Na*

sacarosa

2 H

Energética d e l m e t a b o l i s m o

H

.

aminoácidos

ESPACIO EXTRACELULAR pH 5.5 cr

ATPasa tipo P

ATPasa tipo V

0

otros transportadores activos primarios

translocador

canal

Fig. 6-5: Vista general sobre algunos de los procesos de transporte activos primarios (rojo) y secundarios (negro) en el plasmalema y tonoplastos de células vegetales. La estequiometría de los simportadores y antiportadores no se conoce en todos los casos, aquí se representa sólo el tipo de partícula transportada y la dirección del transporte. Las ATPasas de tipo P forman un intermediario fosforilado durante el ciclo de transporte (P = intermediario fosforilado); las ATPasas de tipo V tienen una estructura similar a las ATPasas de los mitocondrios (ATPasas F / F j y a las de los doroplastos (ATPasas CF/CFJ (V = vacuolar). Los transportadores ABC utilizan la energía del ATP para translocar compuestos orgánicos de mayor tamaño y también complejos como, p. ej., el complejo fitoquelatina-Cd 2 * (PC-Cd'*) y el conjugado antocianina-glutatión (antocianina-GS). Los transportadores ABC se caracterizan por poseer una secuencia aminoacídica especial necesaria para la unión al ATP (ABC = ATP-Binding-Cassetté). - Según L.Taiz y E. Zeiger, cedido amablemente.

ten la energía del enlace anhídrido fosfórico del A T P en energía mecánica; la conformación proteica activada es una forma fosforilada de la proteína (fig. 6-6). La translocación de iones a través de ATPasas se basa en las diferencias conformacionales de las moléculas enzimáticas fosforiladas y las no fosforiladas. Así, a lo largo del ciclo de reacciones, se exponen a ambos lados de la membrana celular lugares de unión a iones de distinta afinidad.

Como ya se ha visto en algunos ejemplos, el acoplamiento energético transcurre a menudo bajo conversión energética. De esta manera las plantas transforman en primer lugar la energía de la luz solar en energía electroquímica (una separación eléctrica de cargas y un potencial protónico) y finalmente en energía química ( N A D P H . ATP. v. 6.4.4, fig. 6-2). Las proteínas motoras convierten energía química en energía mecánica, las ATPasas translocadoras

232

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

de iones transforman la energía química en un potencial electroquímico, y el potencial electroquímico de los gradientes iónicos [en las plantas gradientes protónicos (H*)] es utilizado a través de una gran variedad de procesos de transporte para la realización de trabajo «osmótico» (concentración de sustancias en contra de gradiente de potencial electroquímico).

extremo negativo (-) dominios motores ! brazo de fuerza l. cabeza base. extremo negativo (-)

6.1.6 Catálisis enzimática ATP

6.1.6.1 Bases de la catálisis

Fig. 6-6: Acoplamiento mecanoquimico en proteínas motoras. En el ejemplo se representa el desplazamiento de microtúbulos mediado por la dineína (movimiento cilindrico y flagelar, v. 8.2). La dineina es un complejo proteico muy grande con un peso molecular de 1-2 • 10' Da y con dos o hasta tres cabezas generadoras de fuerza (aquí sólo se ha representado una) las cuales son parte de las subunidad pesada de la dineina y disponen también de actividad ATPásica. Por motivos de claridad, la subunidad pesada de dineina se ha representado formada sólo por la base, la cabeza y el brazo que ejerce la fuerza; la cabeza y el brazo forman juntos los dominios motores de la dineina. En el caso de la estructura axonemática (fig. 2-17) de los flagelos, la dineina se une a los túbulos A, y en ausencia de ATP, los brazos lineales de la cabeza de la dineina se asocian fuertemente a lugares de unión específicos de los túbulos B (en rojo) (= rigor). La unión e hidrólisis de ATP en la cabeza de la dineina provoca un cambio conformacional que se transmite a los brazos. Mediante este proceso, el brazo se disocia brevemente del túbulo B, se mueve en dirección al extremo negativo ( - ) del mismo (hacia la base del flagelo) y establece un nuevo contacto con una molécula de tubulina. Bajo la disociación ADP + P se establece nuevamente la conformación inicial de la dineina y la unión de rigor del brazo con el túbulo B. A lo largo de este paso (flecha roja) la energía de la dineina se transmite al túbulo B de manera que éste se desplaza en relación al túbulo A en dirección al extremo positivo (+). Debido a que en el axonema los túbulos están unidos entre sí y andados a la base mediante puentes de nexina, el desplazamiento de los microtúbulos provocado por la dineina conduce a la flexión de los flagelos.

La termodinámica clásica puede decir si una reacción es energéticamente posible y en qué concentración se encontrarán sus participantes cuando se alcance el equilibrio. Es posible que se alcance con gran rapidez, pero también puede tardarse un tiempo interminable. Así, la combustión de la glucosa con oxígeno es un proceso fuertemente exergónico, pero el azúcar, a temperatura fisiológica y presión normal, se mantiene indefinidamente estable, incluso en presencia de oxígeno. Se admite que sólo son capaces de iniciar una reacción química moléculas en estado químicamente activado. La transición de los reactivos de un estado basal a un estado energético requiere el suministro de energía. La cantidad de energía (en julios) que pasa la totalidad de las moléculas de 1 mol de sustancia al estado activado se llama entalpia libre molar de activación (AG*), o también energía de activación. La activación de reacciones químicas puede tener lugar debido a un incremento de la temperatura: dicho incremento aumenta el número de moléculas capacitadas" para reaccionar y acelera de este modo la reacción. a menudo hasta el doble para un incremento de temperatura de 10 "C. Pero las reacciones bioquímicas deben transcurrir a una temperatura relativamente baja, y además, en los seres vivos se dan muy pocas variaciones de temperatura. la mayoría de los procesos metabólicos transcurren en condiciones prácticamente isotérmicas. Es por eso que en estos casos el incremento de la temperatura no sirve como medio para acelerar las reacciones metabólicas. Los catalizadores (gr. kata, disminuir; lysis, disolución, descomposición) son sustancias que añadidas a una mezcla de reactivos provocan el aumento de la velocidad de reacción al disminuir la energía de activación (fig. 6-7). No influyen sobre el carácter del equilibrio termodinámico, sino sobre la velocidad con que se establece dicho equilibrio. Como los catalizadores sólo se unen transitoriamente con las moléculas que reaccionan y después de verificarse la reacción vuelven a liberarse en la forma inicial, es posible que vuelvan a actuar otras veces sin limitación y por ello sólo se necesitan en pequeña concentración. La aceleración de las reacciones metabólicas es debida a los biocatalizadores: con la excepción de algún ácido ribonucleico catalíticamente activo (ribozimas). los biocatalizadores son proteínas. Estos se denominan enzimas (gr. zyme, fermento) o fermentos (lat. fermentum, fermento) y están sometidos a las mismas leyes que los catalizadores q u í m i c o s ; también los enzimas d i s m i n u y e n la energía de activación de las reacciones catalizadas (fig. 6-7) sin por ello afectar al equilibrio de reacción ni a la A G (variación de la entalpia libre).

6.1

Energética d e l m e t a b o l i s m o

233

de unos enzimas a otros. Ciertas hidrolasas, por ejemplo, son relativamente inespecíficas. otras actúan específicamente sobre determinadas agrupaciones de moléculas (p. ej., las a-glucosidasas hidrolizan los enlaces a-glucosídicos en distintos sustratos, pero no los (3-glucosídicos), mientras que otros enzimas son altamente específicos y actúan sólo sobre un sustrato determinado. Con frecuencia se observa una evidente discriminación de los estereoisómeros. Bajo este concepto se entiende la transformación (mayoritariamente muy fuerte) diversamente rápida de metabolitos que se distinguen entre sí sólo por su ordenación espacial (p. ej., isómeros cis/trans o moléculas que se comportan como imágenes especulares, es decir, enantiómetros).

Fig. 6-7: Diagrama energético para una reacción catalizada y otra no catalizada según el ejemplo de la descomposición de H,0,. El transcurso de la reacción catalizada enzimáticamente (línea roja) se expone con más exactitud. La longitud de las flechas en el diagrama energético es proporcional a las respectivas entalpias libres de la descomposición de H,O r - E: enzima, S: sustrato, ES: complejo sustrato-enzima, EP: complejo enzima-producto, P: producto de la reacción.

Así la entalpia libre estándar molar de activación (AG"') de la reacción de descomposición del peróxido de hidrógeno (H.O, —> H .O + /2 O,) es A G " = + 75 kJ m o r , valor que se alcanza al calentar una solución de H , 0 ; . En cambio, en presencia de platino bien repartido el valor que se obtiene es de + 49 k J mol el platino actúa como catalizador, de manera que la reacción puede transcurrir a temperatura ambiente. El enzima catalasa lleva a cabo la misma descomposición del H.O, con tan solo una energía de activación de AG"5 = + 23 kJ mol 1 . En presencia de catalasa y a temperatura ambiente el H .O, se descompone rápidamente en H , 0 + ' / , O,. En cualquiera de los casos la entalpia estándar molar de esta reacción exergónica es de AG° = - 9 7 k J mol . Los enzimas son por lo tanto catalizadores extremadamente eficientes. De la misma manera la anhidrasa carbónica acelera la reacción de hidrataciónX del CO,A ( H •, 0 + CO,* H.CO,) en un ^ k 3 tactor de 10 al transformar 10 moléculas de CO, por segundo y por cada molécula de enzima.

Una reacción catalizada enzimáticamente (fig. 6-7) transcurre primero bajo la formación de un complejo enzimasustrato (ES); éste se transforma luego en el complejo enzima-producto (EP), el cual se disocia rápidamente tras liberarse los productos de la reacción (P) y formarse el enzima libre de nuevo. Normalmente la energía de activación que se necesita en total se determina a partir déla cantidad de energía necesaria para la transformación ES > EP. Este paso determina luego la velocidad de la reacción completa.

6.1.6.2 Mecanismos moleculares de la catálisis enzimática Los enzimas poseen especificidad de sustrato y especificidad de acción. El grado de especificidad de sustrato varía

La especificidad del sustrato se basa en la complementariedad de forma entre el sustrato y el lugar catalíticamente activo del enzima, el centro activo. En el caso más simple el sustrato y el centro catalítico encajan como llave y cerradura. Pero esta metáfora, introducida en el año 1890 por Emil Fischer. no se corresponde con la realidad ya que a menudo la unión del sustrato al enzima es un proceso dinámico en cuyo transcurso se modifica la conformación tanto del enzima como del sustrato. Este proceso fue postulado en 1958 por E. Koshland Jr. y se denomina coinplementariedad inducida (ing. inducedfit). A menudo se forma el centro activo del enzima después de que haya tenido lugar la unión al sustrato y con ella también el cambio de conformación inducido, como es el caso de la fosfoglicerato quinasa (fig. 6-8). La fosfoglicerato quinasa. un enzima de la glicólisis (v. 6.10.1), se une al 1,3-bifosfoglicerato y al ATP (ADP) y cataliza la transferencia del ácido fosfórico que está unido al grupo carboxüo del

1,3-bisfosfo-D-glicerato (1,3-BPG)

fosfoglicerato

fosfoglicerato quinasa

3-fosfo-D-glicerato (3-PG)

quinasa

Fig. 6-8: Representación semiesquemática del cambio conformacional inducido por el sustrato (complementariedad inducida) en el ejemplo de la fosfoglicerato quinasa. Tras unir los sustratos ADP y 1,3-bisfosfoglicerato, la conformación del enzima se ve drásticamente modificada de manera que ambos dominios enzimáticos se pliegan uno encima del otro dejando en su interior a los sustratos y bajo la liberación de agua. Se da lugar asi a un espacio reactivo libre de agua en el cual se lleva a cabo la transferencia de los grupos fosfato. Cuando se vuelve a formar la «conformación abierta» del enzima, los productos de reacción se difunden hacia fuera del centro catalítico. Aquí están representados cortes semiesquemáticos a través del enzima a nivel de centro catalítico con una reproducción aproximada del tamaño de los reactivos.

234

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Tabla 6-4: La clasificación internacional de los enzimas: nombre de la clase, número del código y tipo de la reacción catalizada. Normalmente los en-

zimas se denominan según la reacción descubierta experimentalmente, pero en algunas ocasiones, en la célula, pueden catalizar la reacción inversa (p. ej. shikimato-deshidrogenasa, v. 6.13.2, fig. 6-107). La clasificación de los enzimas se rige por las reglas establecidas en la Comisión de Enzimas (ing. Enzyme Commission) de la IUB (ingl. International Union of Biochemistry). Cada enzima obtiene un código de 4 cifras, y las cifras indican el tipo de reacción que cataliza, el enlace sobre el que actúa, el aceptor que interviene y el número de orden respectivamente. El código de la shikimato-deshidrogenasa es, p. ej., E.C. 1.1.1.25. E.C. 1.

1.

1.

25 ' su número de orden NAD - o NADP'

CH-OH oxidorreductasa Enzyme Commission 1. Oxidorreductasas

3. Hidrolasas

(reacciones de óxido-reducción) 1.1. Que actúan sobre > CH-OH 1.2. Que actúan sobre 5 C = O 1.3. Que actúan sobre - C H = C H 1.4. Que actúan sobre ? CH-NH ; 1.5. Que actúan sobre ? C H - N H 1.6. Que actúan sobre NADH; NADPH

(reacciones hidrolíticas) 3.1. Enlaces éster 3.2. Enlaces glucosídicos 3.3. Enlaces éter 3.4. Enlaces peptídlcos 3.5. Otros enlaces C - N 3.6. Enlaces de anhídridos ácidos

2. Trarisferasas

4. Liasas

(transmisión de grupos funcionales) 2.1. Grupos C, 2.2. Grupos aldehido o cetona 2.3. Grupos acilo 2.4. Grupos glicosilo 2.5. Grupos alquilo o arilo (excepto metilo) 2.6. Grupos nitrogenados 2.7. Grupos fosforados 2.8. Grupos sulfurados

(rompen los enlaces C-C, C-O, C-N, etc.) 5. Isomerasas

(isomerizaciones, es decir, cambios intramoleculares) 5.1. Racemasas, epimerasas 5.2. Isomerasas cis-trans 5.3. Oxidorreductasas intramoleculares 6. Ligasas (sintetasas*)

(enlaces covalentes entre dos moléculas con descomposición simultánea de ATP) * Los enzimas de reacciones anabólicas, que transcurren sin

ición de ATP, se llaman sintasas.

1,3-bisfosfoglicerato hacia el A D P bajo la formación de ATP y 3-fosfoglicerato. Durante el proceso el enlace anhídrido del 1,3bisfosfoglicerato se rompe mientras que en el ATP se forma uno nuevo. En un medio acuoso sería casi imposible que dicha reacción pudiera transcurrir ya que la hidrólisis se vería energéticamente favorecida. La solución del dilema consiste en que la unión de A D P y 1,3-bisfosfoglicerato originen una complementariedad inducida tal que los dos dominios del enzima (fig. 6-8) se puedan doblar por encima de los sustratos unidos y así ¡untarse bajo la expulsión de agua. Sólo después de este proceso se origina el centro activo y se hace posible la transferencia de los grupos fosfato. Cuando finaliza la catálisis se forma de nuevo la conformación «abierta» y los productos de la reacción se disocian del enzima.

Además de la especificidad de sustrato, los enzimas poseen también especificidad de acción, o sea que un biocatalizador cataliza sólo una de las numerosas transformaciones t e r m o d i n á m i c a s posibles de una sustancia. En cuanto a los mecanismos que transcurren se encuentran relativamente pocos tipos de reacciones que f o r m e n la base para una nomenclatura sistemática de los enzimas (tabla 6-4). El nombre de un enzima se forma, en general, en los fermentos que descomponen el sustrato, añadiendo la terminación -asa al nombre del sustrato, así: por ejemplo, proteinasa es un fermento

que descompone la proteína: amilasa, uno que hidroliza el almidón (lat. amylum) y lipasa uno que descompone las grasas (gr. lipos). A l lado de estos nombres se emplearon y siguen usándose algunos formados de otro modo, por ejemplo, pepsina, catalasa. etc. La International Enzyme Commission propuso una clasificación y nomenclatura de todos los enzimas conocidos, uniforme, sistemática y obligatoria con carácter internacional. En ella cada enzima recibe un número de clasificación (E.C.) por el que puede ser identificado claramente (tabla 6-4). Pero como las denominaciones internacionales en algunos casos son muy engorrosas, al lado de ellas se siguen usando también los nombres antiguos, más cortos.

Mientras una serie de enzimas constan solamente de proteína, otros requieren sustancias adicionales (cofactores). Puede tratarse de iones metálicos (p. ej., M g : \ M n 2 \ Z n 2 \ Fe3+, Fe'", Cu 2 ", K ' ) que pueden participar o bien en la fijación del sustrato al enzima o bien en la reacción misma, c o m o grupo catalítico. Si los cofactores son compuestos orgánicos, se les denomina coenzimas. Cuando un coenzima está tan fuertemente unido a la parte proteínica del enzima que es d i f í c i l separarlo de ella (p. ej., no se logra por diálisis), entonces recibe el nombre de grupo prostético (gr. prostetos, añadido). Así, p. ej., la parte hemínica de los citocromos (v. 6.4.6, 6.10.3.3) está unida covalentemente con la proteína. El conjunto de enzima y cofactor

6 . 1 Energética del m e t a b o l i s m o

se llama también holoenzima: en este caso, la parte proteínica (enzimáticamente inactiva) del enzima complejo recibe el nombre de apoenzima.

235

A max

Cuando los cofactores se transforman de forma estequiométrica en sustratos, como ocurre p. ej. en reacciones redox, entonces se les puede denominar también cosustratos.

6.1.6.3 Cinética enzimática La transformación catalizada enzimáticamente de un sustrato en su producto de reacción transcurre según el esquema general de la fig. 6-7. Para el estudio de la cinética, la reacción se puede escribir de manera simplificada:

Km

B

i 1

[SI

1 v

"•2 ES -» E + P

E + S -

v

Km

1

max

[$]

1

i v

max

/ >/

(ec. 6-25) L

V

Las constantes k • „I k ,*' I y' k TA» , son las constantes| de velocidad de las reacciones parciales expresadas en s . Este modelo simplificado presupone que la reacción inversa E + P - * ES transcurre tan lentamente que es despreciable (k , = 0) y que la descomposición del complejo enzima-sustrato (ES) en enzima + producto (P) es mucho más lenta que la reacción inversa ES • E + S ( k t 2 « k ,). El paso que determina la velocidad de la reacción global es la descomposición ES -»• E + S, ya que es la reacción parcial más lenta la que determina la velocidad de la reacción global. Bajo estas condiciones, la velocidad de transformación del sustrato en su producto viene representada por: d P v

=

^ r

d S =

- *

=

k

u «

[

E

red S

l

v(ec.

dt

= k + i [ E ] [ S ] - k _ , [ES] — k +2 [ES] = 0 (ec. 6-28)

de manera que transformando y suponiendo que k

[ E l [ S I . . k_, [ES]

La expresión

> :

« k ,:

(ec. 6-29)

k+, -l

V...

max

i Km

[S]

Fig. 6-9 : A Influencia de la concentración del sustrato |S] sobre la velocidad (v) de una reacción catalizada enzimáticamente tomando por base el modelo de Michaelis y Menten (ec. 6-25 y 6-26). B Tanto como Km se pueden determinar de forma más exacta a través de la transformación lineal del gráfico (extrapolación doble recíproca según Lineweaver y Burk).

terminada temperatura y un determinado sustrato una constante que se expresa en mol 1'. De forma análoga se pueden determinar valores de K para los cofactores.

6-27) '

Cuando la velocidad es la mitad de la velocidad máxima ('/, v ) la cantidad de enzima libre es la misma que la de complejo enzima-sustrato: [ES] = [E|. Para la formación del complejo enzima-sustrato en equilibrio se cumple: d [ES]

v

(ec. 6-26)

La velocidad máxima v m a x se alcanza cuando todos los enzimas [ E t J se encuentran en la forma acomplejada con el sustrato (complejo ES): v max = k +2, 1[EtotoH,]

I

qgf

se llama constante de Michaelis-

+t Menten ( K r ) , y representa aquella concentración de sustrato para la que se cumple: IES] = [E]. Además la K m también indica la concentración de sustrato que hay cuando la velocidad de reacción es la mitad de la velocidad máxima. Dado que en la representación de v respecto [S] (fig. 6-9 A ) no se puede determinar de manera exacta ni la v m n ni su respectiva concentración de sustrato, la K m se indica preferentemente a partir de la transformación lineal del gráfico representado en la fig. 6-9 A ; esto se da por aplicación doble recíproca (diagrama de Lineweaver-Burk. fig. 6-9 B). La K es para un determinado enzima, una de-

6.1.6.4 Influencia del ambiente sobre la actividad enzimática La actividad de los enzimas viene determinada de forma decisiva por la temperatura, el valor del pH, el potencial redox y el contenido en iones del medio. Estos factores afectan a la estructura de la proteína enzimática. La dependencia de la temperatura sigue una curva de óptimo (fig. 6.10). En los distintos enzimas el óptimo es diferente, a menudo se halla situado entre 30 y 50 "C. Hasta que se alcanza el óptimo, la velocidad de reacción se duplica o hasta triplica al aumentar la temperatura del orden de 10 "C. La relación entre las velocidades de reacción es V T*IOT/VT ' ° q u e s e denomina valor Q | 0 . Por eso en las reacciones catalizadas enzimáticamente se cumple la mayoría de veces: Q = 2-3. A temperaturas más altas se produce un descenso muy rápido de la actividad, a consecuencia de la desnaturalización de los albuminoides, reacción muy favorecida por el fuerte aumento de entropía. Los enzimas son muy termoestables, p. ej. la ribonucleasa y la peroxidasa soportan hasta el punto de ebullición. En cuanto a la congelación, la mayoría de enzimas también la soportan sin sufrir daño alguno, y por esta razón las soluciones enzimáticas se conservan en estado congelado.

236

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

, vY

químico *

óptimo

^ y

hidratos de carbono

En el caso, muy frecuente, de que grupos ionizables del sustrato o del enzima intervengan en la fijación o en la transformación catalítica del sustrato o en la conformación de la proteína enzimática, la actividad del enzima depende del valor del pH del medio. La dependencia al pH puede estar muy marcada y el pH óptimo para un mismo enzima puede ser muy distinto, según los diferentes sustratos. Así. p. ej., la H'-ATPasa de la membrana plasmática tiene un pH óptimo de 6,5 mientras que en la arginasa es de 9.7 cuando tiene arginina como sustrato; cuando la fumarasa actúa sobre fumarato su pH óptimo es de 6,5 y si lo hace sobre malato es de 8.5, y en cuanto a las fosfatasas ácidas, su p H óptimo está alrededor de 5. También hay enzimas que pueden actuar en un rango muy amplio de pH sin por eso verse afectadas: es el caso p. ej. del enzima invertasa. el cual desdobla un sustrato eléctricamente neutro, la sacarosa. y del que se conocen isoenzimas (v. 6.8.4) tanto extra como intracelulares.

Como los numerosos enzimas de una célula poseen distintos óptimos de pH y también en los distintos compartimentos pueden darse pH diferentes, la variación de pH en la célula tiene una influencia esencial en la regulación del metabolismo. El potencial iónico (la fuerza iónica) puede tener influencia sobre la proteína enzimática, entre otras cosas puede influir en su conformación al afectar a su estado de hidratación. Finalmente, la actividad enzimática depende también de la concentración de sustrato y de la de cofactores en el caso de que los haya (fig. 6-9). En el caso de las reacciones metabólicas que se bifurcan, la dirección que se favorece puede depender de la concentración de los enzimas que compiten por el mismo sustrato. Cuando hay poco sustrato actuará preferentemente aquel enzima con la menor constante de Michaelis-Menten. En organismos que pueden llevar a cabo la fermentación alcohólica (p. ej.. levaduras), el piruvato puede sufrir descarboxilación simple, bajo la formación de acetaldehído descarboxilado. o descarboxilación oxidativa mediante la actividad catalítica de la piruvato deshidrogenasa. Como los dos enzimas tienen bastante afinidad para el sustrato, si la concentración de piruvato es baja, predomina la descarboxilación oxidativa, es decir, la formación de acetil coenzima A por acción de la piruvato deshidrogenasa como consecuencia del bajo valor de la constante de Michaelis-

^

piruvato

^

|j

ácidos grasos

deshidrogenasa

m* piruvato /f- \ ^

piruvato \ descarboxilasa

4 / * acetaldehído —

temperatura

Fig. 6-10: Relación entre la velocidad (V) y la temperatura en una reacción química no catalizada (o catalizada por un catalizador no proteínico) y en otra catalizada enzimáticamente. Los óptimos de temperatura de la mayoría de enzimas están entre 30 y 50 °C. - Según E. Llbbert.

/

acetil-CoA

ciclo del citrato

etanol

Fig. 6-11: Cuando el metabolismo está ramificado, el flujo de los metabolitos depende de la concentración de todos los sustratos y del valor de la Kr de los enzimas que compiten en los puntos de ramificación (aquí bifurcación). Cuanto más baja sea la concentración de sustrato, con más preferencia se dará aquella vía cuyo enzima tenga el valor más bajo de K . Como ejemplo se ha representado el destino metabólico del piruvato según actúen la piruvato deshidrogenasa o la piruvato descarboxilasa. - S e g ú n E. Libbert.

Menten. mientras que si la concentración de piruvato es elevada pasa cada vez más al primer lugar la formación del acetaldehído

(fig. 6-11).

úrifiitsi

6.1.7 Regulación de la actividad enzimática Dentro de la célula, los enzimas, al igual que todas las proteínas, están sometidos a una constante síntesis y destrucción. Así, en un primer momento se puede controlar la velocidad de una determinada reacción llevada a cabo por la célula a partir de la cantidad de enzimas. Este proceso puede ser interesante para una adaptación a los requerimientos metabólicos cambiantes, pero es demasiado lento como para permitir una regulación precisa del metabolismo. Por eso existen junto al control por cantidad de enzima numerosos procesos electivos, en su mayoría reversibles, que efectúan un control directo sobre la actividad enzimática y permiten a la célula adaptar el metabolismo rápida y flexiblemente a los requerimientos cambiantes.

6.1.7.1 Control de la cantidad de enzimas La cantidad de una proteína en la célula está determinada por la relación existente entre su síntesis y su destrucción. La tasa de síntesis de una proteína se ve influida por la act i v i d a d de t r a n s c r i p c i ó n de los genes c o d i f i c a n t e s (v. 7.2.2) y por los procesos postranscripcionales que a su vez también dependen de la síntesis previa de m R N A . Estos últimos procesos determinan, p. ej.. la actividad de los m R N A y con ella, junto a la síntesis de m R N A , también la cantidad de m R N A en la célula. Otros mecanismos de regulación afectan a la traducción, es decir, a la traducción del código de ácidos nucleicos en una secuencia colinear de aminoácidos (v. 7.3.1.2) y, si las circunstancias lo re-

6 . 1 Energética del m e t a b o l i s m o

quieren, el procesamiento del polipéptido formado inicialmente para dar lugar a una proteína madura y enzimaticamente activa. Este es el caso, p. ej., de la lipasa de las semillas germinantes de Ricinus durante la germinación, pues dicho enzima se libera a partir de un proenzima mediante la actividad de una proteasa. En muchos casos la planta presenta varios isoenzimas (o isozimas): bajo este concepto se designan aquellos enzimas que catalizan una misma reacción pero que difieren entre sí en sus propiedades químicas proteicas (p. ej. en su punto isoeléctrico, v. 1.3.1, o en su p H óptimo, v. 6.1.6.4). A menudo los isoenzimas son productos de distintos genes, pero también pueden serlo de procesos postranscripcionales que conducen a la formación de variantes diversamente modificadas. En caso de tratarse de enzimas con estructura cuaternaria (v. 1.3.2.3), el número de isoenzimas puede aumentar más por la formación de complejos entre isoformas de los protómeros (heterooligonierización). Las familias génicas codificadas por isoenzimas tienen la ventaja que la transcripción de cada gen puede ser regulada a través de un promotor distinto (v. 7.2.2.3). Este hecho permite al organismo mantener modelos de actividad enzimática específicos para los compartimentos, tejidos o el desarrollo, p. ej., o también reaccionar ante una multitud de estímulos ambientales como, p. ej., un aumento de la demanda, en cuyo caso un enzima constitutivo puede inducir la síntesis adicional de un isoenzima determinado. Y finalmente, los isoenzimas también se pueden diferenciar por sus mecanismos de control enzimático (fig. 6-14). En el metabolismo primario, el control de la cantidad enzimática es menos acusado que en el caso de aquellos enzimas que son necesarios para llevar a cabo funciones especiales y que no se sintetizan, o su síntesis no aumenta. hasta su requerimiento. Ejemplos para ello serían los referentes a las reacciones de defensa de las plantas contra patógenos (v. capítulo 9). Uno de los enzimas del metabolismo primario que está regulado por la cantidad de enzima es la nitrato reductasa: la síntesis del enzima es inducida por el nitrato ( N O , ) y reprimida por el amonio (NH,*). Por el contrario, aquellos enzimas que son responsables de la economía de la célula, los enzimas constitutivos (ing. house keeping enzymes), están regulados en su mayoría por mecanismos de control de la actividad.

6.1.7.2 Control de la actividad del enzima Los enzimas pueden ver modificada su actividad mediante los procesos reversibles de modificación covalente e interacción no covalente con moléculas reguladoras o moduladores. A menudo las modificaciones covalentes son fosforilaciones y desfosforilaciones catalizadas por proteinquinasas y fosfoproteinfosfatasas específicas respectivamente. Normalmente el ATP es el dador de fosfato (fig. 6-12 A ) , y la serina, treonina, tirosina e histidina aparecen como aminoácidos aceptores en las fosforilaciones reguladoras. Así p. ej. al fosforilarse un residuo serina específico de la fosfoenolpiruvato carboxilasa de los d o r o plastos ésta se activa, mientras que la fosforilación de un residuo de treonina específico de la piruvato-ortofosfatodiquinasa provoca su inactivación (v. 6.5.8, 6.5.9). M u chos enzimas, p. ej. de los doroplastos y mitocondrios, están sometidos a un control redox mediante la modifica-

A

P¡

•*-.

fosfoprotelna fosfatase

E y A

H20

g

glutamina

glutamina sintetasa (CSa, activa)

glutamina

ATP y Ip'Otema

E-P

237

qumasa

ADP

2-oxoglutarato

glutamina sintetasa-(AMP),¡ IGSb. inactiva)

2-oxoglutarato

Fig. 6-12: Regulación enzimática a través de modificaciones covalentes reversibles. A fosforilación-desfosforilación; B regulación de la glutamina sintetasa en Escherichia coli mediante adenilización-desadenilización. En rojo: el control de los sistemas de adenilización/desadenilización a través de metabolitos. - B según H. Holzer y R.M. Wohlhueter.

ción ditiol-disulfuro (fig. 6-71). Las tiorredoxinas, que son pequeñas proteínas con una masa molecular de aprox. 12 kDa y de las cuales hay abundantes isoformas en el citoplasma, doroplastos y mitocondrios de las plantas, son las qúe ponen a disposición los equivalentes de reducción. Son ejemplos de enzimas modificados por la tiorredoxina a través de modificaciones ditiol-disulfuro. la fructosa1,6-bisfosfato fosfatasa y la fosforribulosa quinasa. ambas del ciclo de Calvin (v. 6.5.3). Debido a que en la fotosíntesis el transporte de electrones y con él la formación de tiorredoxina reducida transcurren en presencia de luz, el control redox de los enzimas del ciclo de Calvin tiene la función de adaptar la actividad fijadora de CO, de la fotosíntesis al cambio de día/noche (v. 6.5.5). En Escherichia coli la glutamina sintetasa puede hallarse en su forma activa o inactiva; en el último caso se encuentran unidas a las 1.2 subunidades del enzima 12 moléculas de adenosinmonofosfato (AMP. ácido adenílico). El enzima que cataliza la reacción de adenilación. es decir, el mismo que inhibe a la glutaminsintetasa, es a su vez inhibido por el 2-oxoglutarato y activado por la glutamina, mientras que el enzima desadenilizador reactiva a la glutamina sintetasa, se inhibe por glutamina y se reactiva por el 2-oxoglutarato (fig. 6-12 B). El sistema efectúa una autorregulación automática de la síntesis de glutamina a partir de 2-oxoglutarato: si el sistema dispone de mucho 2-oxoglutarato y poca glutamina la síntesis se activa y en caso contrario se detiene. La influencia que ejercen las interacciones no covalentes sobre la actividad enzimática puede tener lugar en el mismo centro catalítico o lejos de él. Si en el centro catalítico se une una molécula estructuralmente muy parecida al sustrato real del enzima pero que no puede ser procesada,

2 3 8

6

Fisiología del m e t a b o l i s m o

inhibidor N

,R

o=s=o

A

V NH2

sulfonamida (estructura básica) FHC-COOH I HO-C-COOH I H2C-COOH

ácido cítrico monofluorado

sustrato con el que compite H O S ^ O

A YN H

2

ácido p-aminobenzénico

H2C-COOH I HO-C-COOH I H2C-COOH

ácido cítrico

Fig. 6-13: Ejemplos de Inhibidores competitivos y sus respectivos sustratos enzimáticos (v. texto).

entonces se habla de inhibición competitiva, pues el inhibidor puede ser desplazado del centro catalítico al aplicar un exceso de sustrato. Así que la dimensión de la inh i b i c i ó n c o m p e t i t i v a depende de la relación entre la concentración de inhibidor y la de sustrato. Desde el punto de vista de la cinética, un inhibidor competitivo se reconoce por el hecho que mientras en presencia de éste la v m u de la reacción no varía,t el valor de la K_ m aumenta. # Cuando el mismo producto final de una reacción enzimática es el inhibidor competitivo de dicha reacción entonces se habla de inhibición por el producto. Este mecanismo asegura que se transforme sólo aquella cantidad de sustrato que puede ser procesada en las reacciones consecutivas y se evita así la acumulación de intermediarios metabólicos no necesarios. Los inhibidores competitivos (fig. 6-13) pueden ser extraordinariamente eficaces; este es especialmente el caso cuando presentan estructuras análogas al estado de transición del sustrato activado en el centro catalítico del enzima. En este caso resulta muy d i f í c i l desplazarlos del centro activo del enzima mediante un exceso de sustrato. U n ejemplo conocido e importante de tales inhibidores competitivos es el de las sulfonamidas, antibióticos cuya acción sobre los bacterios viene del hecho que impiden la inclusión enzimática del ácido p-aminobenzoicoen el ácido fólico, una sustancia necesaria para la síntesis de los nucleótidos purínicos (v. 6.14). Como el hombre no puede sintetizar ácido fólico, sino que debe ingerirlo en forma de vitamina j u n t o con los alimentos, las sulfonamidas no actúan como inhibidores sobre su metabolismo. El ácido monofluoracético, C H . F - C O O H , es el veneno que existe en las hojas de la dicapetalácea sudafricana Dichapetalum cymosum, muy tóxica para el ganado. El monofluoracetato puede unirse al coenzima A en lugar del resto acetilo y además puede ser transportado por la citrato sintetasa al oxalacetato. en lugar del resto de acetilo, con lo que se origina monofluorcitrato (ciclo del citrato, v. 6.10.3.2). Pero esta combinación es un inhibidor competitivo muy activo de la aconitasa, el enzima que en el ciclo del ácido cítrico actúa sobre el citrato. En la planta de Dichapetalum se evita la intoxicación probablemente porque la sustancia tóxica no alcanza el lugar de su acción específica - l o s mitocondrios— sino que permanece encerrada en un compartimento propio (vacúolo).

Cuando el modulador se une a enzimas alostéricos provoca en éstos un cambio conformacional (de ahí el nombre: gr. altos, diferente; stereos, conformación), de manera que el centro catalítico se inactiva o activa dependiendo de si el modulador actúa como inhibidor alostérico o como activador alostérico. respectivamente. Si el modulador es idéntico al sustrato (es decir, el mismo sustrato), entonces se habla de enzimas homotrópicos, y si es diferente, de enzimas heterotrópicos. El control alostérico está ampliamente representado en el metabolismo y además es muy efectivo; a menudo se aplica sobre aquellos «enzimas clave» de ciertas vías metabólicas en las que catalizan el primer paso de una secuencia de reacciones y que a través de la acumulación de producto final se inhibe la secuencia de reacción. Este acoplamiento regenerativo negativo, o inhibición por feedback (feedback negativo), resulta ser muy económico en el sentido que asegura que el flujo de metabolitos a través de vías metabólicas complejas se regule según las necesidades: si en la célula disminuye la concentración de producto final, el inhibidor alostérico se desprende del enzima y se retoma e intensifica el procesamiento del sustrato. En cuanto a los isoenzimas, en las reacciones en cadena bifurcadas es suficiente la regulación por separado de las diferentes secuencias parciales a través de la inhibición por feedback que ejercen los distintos productos finales sobre su respectivo isoenzima (el primero después de la bifurcación) (fig. 6-14, 6-108, 6-112). El acopiamiento regenerativo positivo o activación por feedback (feedback positivo) se da cuando un modelador actúa sobre un enzima alostérico activándolo. Normalmente los enzimas alostéricos están formados por diversas subunidades que dependen las unas de las otras en cuanto a su actividad: este comportamiento se denomina cooperatividad. Dependiendo de si el enzima es homotrópico o heterotrópico, el modulador será el propio sustrato o un regulador y su lugar de unión al enzima será el centro catalítico o cualquier otro lugar del complejo respectivamente, pero en ambos casos, el cambio conformacional que sufre el enzima al unírsele un moduladores comunicado al resto de subunidades y esto provoca en el resto de centros catalíticos un cambio de la afinidad por el

A

--"I

1 B 1 1

isoenzima

isoenzima

isoenzima

2

r h - - l a •?]

i

i

i

Ic I

1 C 1

i

1

i

1

i

LAJ

l

Y

1

m

1

ra*

v

B

1 z 1-

Fig. 6-14: Regulación precisa de vías metabólicas paralelas por acoplamiento regenerativo negativo ( f e e d b a c k negativo) de los productos finales sobre isoenzimas regulados alostéricamente. La acumulación de Z inhibe su propia síntesis, pero no a las vías metabólicas que parten igualmente del intermediario B y que dan X e Y como productos finales.

6.2 Economía d e las sustancias m i n e r a l e s

239

La reunión de conjuntos de enzimas, cofactores y metabolitos en campos de reacción, que permanecen separados del entorno por barreras metabólicas (compartimentación, p. ej., c i t o p l a s m a , c l o r o p l a s t o , m i t o c o n d r i o ) , tiene una importancia decisiva para un curso ordenado del metabolismo celular y para su control. El intercambio de metabolitos entre compartimentos se produce por lo c o m ú n mediante transportadores específicos (earriers), cuya actividad puede estar a su vez sujeta a regulación (fig. 6-4).

Fig. 6-15: Influencia de la concentración de sustrato [S] sobre la velocidad (v) de una reacción catalizada por un enzima alostérico y homotrópico. A menudo los enzimas alostéricos están formados por varias subunidades (aquí se muestran dos) y en ausencia de sustrato se encuentran en una forma poco activa (cuadrados). La unión del sustrato a una de las subunldades induce la transición de todas ellas a la forma altamente activa (círculos). Esto provoca un aumento de la velocidad de reacción, primero el incremento es lento, luego exponencial. La dependencia de la velocidad de reacción a la [S] se aproxima a una cinética de Michaelis-Menten a partir del momento en que el enzima se encuentra disponible en su forma activa.

En los siguientes capítulos serán de gran utilidad los principios de bioenergética, de catálisis enzimática y de regulación tratados en este apartado para el buen entendimiento de la actividad de la planta.

6.2 Economía de las sustancias minerales 6.2.1 La composición material de la planta

sustrato. Por esta razón, las curvas de saturación de sustrato de los enzimas alostéricos describen una trayectoria sigmoidal (fig. 6-15). Los enzimas alostéricos transforman su sustrato de manera efectiva a partir del momento en que alcanzan una concentración umbral, por encima de la cual pequeñas variaciones en la concentración del sustrato ya provocan cambios drásticos en la velocidad de transformación.

6.1.7.3 Regulación a través de la reunión de enzimas en complejos multienzimáticos o en compartimentos Un fundamento esencial para el curso ordenado, controlado, del metabolismo celular es la reunión de enzimas para determinadas secuencias de reacciones o segmentos metabólicos completos en complejos multienzimáticos o en compartimentos. En un complejo multienzimático varios enzimas quedan reunidos por una superestructura. Gracias a tal ordenación, se transforma rápida y ordenadamente una sustancia en varios pasos sucesivos. Cuando los productos intermedios no son tangibles, entonces se habla de canalización de metabolitos (ing. metabolite channeling). Son ejemplos de complejos multienzimáticos el de la piruvato deshidrogenasa (v. 6.10.3.1) y el de la ácido graso sintetasa (v. 6.11.1). El c o m p l e j o aromático de los hongos filamentosos unifica cinco actividades enzimáticas de la vía biosintética de los aminoácidos aromáticos en un único polipéptido pentafuncional (v. 6.13.2) mientras que Escherichia coli requiere para ello diferentes enzimas.

La planta autótrofa capta de su entorno, junto a la energía lumínica, gran variedad de sustancias inorgánicas: CO, de la atmósfera, otros elementos en forma iónica y agua del suelo. El análisis de la composición material de una planta muestra una distribución característica de los elementos diferente a la distribución elemental que presentan la atmósfera, la hidrosfera y la litosfera; este hecho pone de manifiesto la independencia química de la biosfera (fig. 6-16).

6.2.1.1 Contenido hídrico La mayor parte del peso fresco de las plantas vivientes corresponde, como en todos los organismos, al agua (estructura y características del agua. v. 1.1). El protoplasma contiene en promedio 85-90 % de agua; incluso los orgánulos ricos en lípidos, como mitocondrios y doroplastos, contienen alrededor del 50 % de agua. Los órganos vegetales más pobres en agua son las semillas, sobre todo las que almacenan grasas (tabla 6-5).

6.2.1.2 Materia seca y contenido de cenizas La sustancia seca del cuerpo vegetal puede obtenerse por desecación a algo más de 100 °C (generalmente 105 °C) hasta peso constante. Contiene un gran número de componentes inorgánicos y sobre todo orgánicos, que en parte son importantes para la vida y en parte deben ser también considerados residuos del metabolismo. Respecto a la multiplicidad de compuestos orgánicos, las plantas autótrofas sobrepasan mucho al organismo animal. Los compuestos orgánicos están integrados sólo por pocos elementos, en esencia por los seis elementos fundamenta-

240

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Tabla 6-5: Contenidos de agua. Planta

atmósfera

Lechuga (hojas interiores) 94,8 Tomate (fruto maduro) 94,1 Rábano (raíz principal) 93,6 Sandía (pulpa del fruto) 92,1 Manzana (pulpa del fruto) 84,1 Tubérculo de patata 77,8 Madera (fresca) aprox. 50 Maíz (grano seco) 11,0 Judía (semilla) 10,5 Cacahuete (fruto con cáscara) 5,1 Pleurococcus (alga aérea), en estado seco, pero aún viviente 5,0

0,1 0,01

0,001 0,0001 H

O

C

N

Ca

K

Si M g

P

S

Al

N a Fe

Cl

100 10

B

litosfera

1

g

0,1 M

°

<

0

Contenido en agua (% del peso fresco)

1

o 0,001 Oí

5 0,0001 H

J2 QJ s

O

C

N

Ca

K

Sí M g

P

S

Al

100

t= CT3 ~o =3

N a Fe

Cl

7 % (pero en cuanto a la proporción molar de C y H. éstas no son muy distintas, fig. 6-16).

B

hidrosfera

<->

10

Cuando se calienta la materia seca hasta elevadas temperaturas. en presencia de aire, una parte de los elementos fundamentales se desprende en forma gaseosa ( C O „ H , 0 , NH,, SO,), mientras en las cenizas permanecen los óxidos o carbonatos de un gran número de otros elementos. La proporción de cenizas en la sustancia seca puede ser muy diferente según el órgano y la especie vegetal, así como según la residencia ecológica. Es baja en los liqúenes (0,4-7 %), en semillas y frutos (1-5 %), y es muy alta en ciertas hojas (p. ej.. Zygophyllum stapfii. del suroeste de África, 56,8 %). La tabla 6-6 ofrece más datos sobre el contenido en cenizas total y en elementos particulares de algunas plantas.

1

ro

0,1 0,01

n

0,001 0,0001 H

100 10 1

O

C

N

Ca

K

Si M g

P

S

Al

N a Fe

Cl

B

biosfera

III

0,1 0,01 0,001 0,0001 H

O

C

N

Ca

K

Si M g

P

S

A l N a Fe

Cl

B

elementos

Fig. 6-16: Abundancia relativa de los elementos referida a la cantidad de átomos presentes en la biosfera, hidrosfera, litosfera y atmósfera de la Tierra; litosfera = corteza terrestre (gr. lithos, piedra). No se ha tenido en cuenta el contenido en agua de la atmósfera. - Según E.S. Deevey, Jr.

les C, O, H, N, S y P. Cuantitativamente predomina el carbono. pues representa alrededor del 50 % del peso seco total de materia orgánica, mientras que la proporción en peso del hidrógeno, p. ej.. oscila entre tan sólo el 5 y el

En tanto por ciento predominan en las cenizas, según vemos, los elementos K. Na, Ca y P. A l lado de estos se encuentran constantemente también, en pequeña cantidad, M g , Fe, Si, C l , S y en muchos casos, A l , M n , B, Cu, Zn y otros elementos, en mayor o menor cantidad. Puede decirse que no existe apenas elemento químico que no haya sido hallado en alguna planta. No puede deducirse únicamente del análisis de cenizas si los elementos que se encuentran en un vegetal son necesarios para su vida y, en especial, si es necesaria la cantidad encontrada o si, por el contrario, representan un depósito acumulado casualmente. A este respecto únicamente pueden suministrarnos información experimentos de nutrición efectuados en medios de composición conocida.

Tabla 6-6: Contenido en cenizas y componentes de las mismas en distintos órganos vegetales. Órgano

Bacilos de la tuberculosis Níscalo, esporocarpo Grano de centeno Manzana Raíz de zanahoria Tubérculo de patata Tabaco, tallo Tabaco, hoja Repollo, hojas extremas

Cenizas (% de la materia seca)

En 100 partes de ceniza

KjO

Na,0

CaO

MgO

Fe¡Oj

PO

so,

9,56 6,39 2,09 1,44 5,47 3,79 7,89 17,16 20,82

8,2 57,8 32,1 35,7 36,9 60,1 43,6 29,1 23,1

11,5 0,9 1,5 26,2 21,2 2,9 10,3 3,2 8,9

8,6 5,9 2,9 4,1 11,3 2,6 19,1 36,0 28,5

9,8 2,4 11,2 8,7 4,4 4,9 0,8 7,4 4,1

?

47,0 26,1 47,7 13,7 12,8 16,9 14,2 4,7 3,7

10,8 8,1 1,3 6,1 6,4 6.5 3,5 3,1 17,4

•

1,0 1,2 1,4 1,0 1,1 1,9 1,9 1,2

SiO ; •

1,4 4,3 2,4 2,0 2,4 5,8 1,9

ci, 1,2 3,5 0,5 4,6 3,5 3,6 6,7 12,6

6 . 2 Economía de las sustancias m i n e r a l e s

-K

-Mg

-Fe

-N

241

Son elementos traza, es decir, elementos sólo necesarios para ciertas plantas superiores, el Na, Se, Co, Ni y Si (v. 6.2.2.3).

-Ca

-Vv-

é

Fig. 6-17: Síntomas de deficiencia presentes en plantas de tabaco tras 12 semanas de cultivo hidropónico con ausencia de un único elemento en cada caso. - Cedido amablemente por M.H. Zenk.

6.2.2 Nutrientes El cultivo de plantas superiores en soluciones nutritivas de composición definida se llama cultivo hidropónico (gr. hydro, agua; lat. pone re, poner) y fue probado por primera vez por Julius Sachs y aplicado posteriormente también en jardinería. Mediante la modificación controlada de la composición de estas soluciones se puede determinar la necesidad que tiene la planta de los distintos elementos n u t r i t i v o s . Si la planta dispone de todos los elementos esenciales entonces se desarrolla completamente normal, pero si le falta algún nutriente necesario o éste está poco disponible la planta muestra síntomas de deficiencia (v. 6-17). Los elementos que se necesitan imprescindiblemente en cantidades elevadas (> 20 m g l 1 ) se denominan macronutrientes y son los 10 elementos siguientes:

Las necesidades de elementos nutritivos son algo distintas en las plantas inferiores (tabla 6-7). Entre las algas, los clorófitos tienen en general las mismas necesidades que las plantas superiores: de todos modos, para ellos el calcio es más un elemento traza que un macronutriente. Muchas algas marinas y de aguas salobres, de modo parecido a ciertos cianobacterios dulciacuícolas, necesitan sodio y a menudo grandes cantidades de cloruro (que en algunas puede ser sustituido por bromuro). El alga verde Scenedesmus obliquus necesita vanadio. Una serie de algas sólo prosperan si reciben vitamina B., (que contiene cobalto); estas especies (p. ej., Ochromonas malhamensis) se emplean también para el reconocimiento biológico de dicha vitamina. Entre los hongos, los eumicetes necesitan los mismos macronutrientes que las plantas superiores autótrofas, sólo que algunas especies necesitan el potasio únicamente en pequeña concentración. L o mismo vale para el calcio, del que algunas especies incluso pueden prescindir. Entre los oligoelementos, el boro no parece necesario para los hongos. Los bacterios necesitan todos los macronutrientes de las plantas superiores (sin contar entre ellos el hierro), a excepción del calcio, que no es necesario o sólo hace falta en vestigios. Como elementos traza únicamente parecen ser necesarios, en general, para los bacterios, hierro y manganeso. Los bacterios libres fijadores de nitrógeno, p. ej., especies de Azotobacter, lo mismo que los fijadores de nitrógeno simbióticos, requieren cobalto como elemento traza. Para los bacterios oxhídricos, clostridios y bacterios metanógenos, el níquel es indispensable. El enzima glutatión peroxidasa en los bacterios contiene selenio. Una serie de bacterios, sobre todo marinos, son halófilos, en el sentido de que no sólo viven mej o r con NaCl, sino que necesitan absolutamente la sal común. Los extremadamente halófilos viven de forma óptima en soluciones con cerca del 25 % de NaCl (unos 4 M). En estos casos, la sal actúa en parte osmóticamente, en parte como elemento nutritivo.

C, O, H, N, S, M g , P, K , Ca, Fe, de los cuales los tres primeros se toman en forma de CO, y O, del aire y en forma de agua, mientras los últimos siete deben obtenerse como iones a partir del medio nutritivo. El hierro se necesita en cantidad mucho menor que los demás (aprox. 6 m g 1 1) y representa, pues, el tránsito hacia el grupo de los microelementos nutritivos o elementos traza. En pequeña cantidad (< 0,5 mg/1 = 500 p g I ') son siempre necesarios: M n , B, Zn, Cu, M o , Cl.

6.2.2.1 Significado de los nutrientes minerales para la planta Los nutrientes minerales tienen en la célula, por un lado, funciones que no están ligadas específicamente a elementos particulares, y, por otro, misiones que sólo pueden ser realizadas por determinados elementos o iones (al menos químicamente próximos entre sí). Entre las funciones inespecíficas se cuenta la contribución al potencial os-

Tabla 6-7: Necesidad de elementos minerales para distintas plantas. Elemento

Plantas superiores

Algas

Hongos

Bacterios

N, P, S, K, Mg, Fe, Mn, Zn, Cu Ca B Cl Na Mo Se Si Co I V Ni

+ + + + ± + ± ±

+ + ± + ± + -

+ ±

+ ±

+ -

± ± ±

±

± ±

±

+ necesario; - necesidad no comprobada hasta el momento; ± necesidad sólo comprobada para algunas especies.

242

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

• Así la activación por M g " de la ribulosa-1,5-bisfosfalo carboxilasa se basa en la formación del complejo Mg J, -carbamato en el grupo amino £ de una lisina especial de la subunidad grande del enzima (v. 6.5.1, fig.6-69). En condiciones de luz la concentración de Mg ! * en el estroma aumenta de modo que, en presencia de C O „ contribuye a la activación del enzima. • El ATP casi nunca reacciona en su forma libre, sino como complejo Mg"'-ATP. • Los niveles de C a " citoplasmáticos se mantienen normalmente constantes alrededor de 10" M . Hay referencias que indican que, en determinadas situaciones (también en animales), dicha concentración aumenta hasta diez veces (> 10 ' M). Este hecho conduce a la activación de p. ej. proteinquinasas dependientes de Ca ' que, a través de la calmodulina (proteína que une al calcio), provocan un cambio en el estado de activación de muchas proteínas celulares, entre ellas muchas otras proteinquinasas. Así es como el Ca" actúa como elemento en las cadenas de señalización celulares.

Fig. 6-18: Diámetro de algunos iones y de sus capas de hidratación.

mótico de la célula y al mantenimiento de la neutralidad eléctrica. Son ya específicas las acciones de los iones inorgánicos sobre la hidratación de proteínas. Las proteínas del protoplasma preseptíln bajo los valores de pH de las células una carga eléctrica neta: los grupos cargados atraen los dipolos^dé agua (fig. 1-2) y forman capas de hidratación. En presencia de elevadas c o n c e n t r a c i o n e s de iones inorgánicos, los cuales también forman capas de hidratación, se empieza a competir de tal modo por el agua disponible que en determinadas circunstancias puede hasta provocar la desnaturalización de las proteínas. Este hecho resulta útil para los procesos de desproteinización (precipitación de sales con, p. ej., sulfato amónico, (NH 4 ),S0 4 ), En las proteínas cargadas negativamente, que es como se encuentran mayoritariamente en las condiciones de p H del citoplasma (pH 7,2-7,4), los cationes actúan descargando y, por ello, deshidratando a las proteínas. El poder de deshidratación de un catión aumenta con la carga creciente, y a igual carga, disminuye con el tamaño de la propia capa de hidratación. Por ello, los cationes bivalentes descargan con mayor intensidad que los monovalentes: relativamente Ca 2t y K* descargan con mayor intensidad que Mg 24 y Na* respectivamente (fig. 6-18). Las influencias de este tipo sobre la carga e hidratación de las moléculas proteicas pueden verse reflejadas en la conformación y en la efectividad catalítica. Por eso, parte de los efectos que tienen los iones de K ' , C a " y M g ' ' , p. ej., se basan en la actividad enzimática. En la célula viva los mecanismos homeostáticós son los que se ocupan de que la composición iónica intracelular se mantenga constante de manera que, por norma general, no haya cambios notables del estado normal de hidratación de las proteínas. Bajo el concepto de homeostasis (gr. hornos, igual; slasis, estado) se entiende aquel estado regulado de una célula o de un organismo que se ocupa de que haya un medio interno estable. La regulación de procesos metabólicos mediante iones inorgánicos, especialmente iones metálicos, se basa sobre todo en interacciones altamente específicas entre el ion y grupos especiales de la proteína.

Finalmente, actúan de modo muy específico los metales componentes de grupos prostéticos. Así, los citocromos, la ferredoxina y las lipoxigenasas contienen hierro, como se ha dicho; la plastocianina, la oxidasa del ácido ascórbico y las fenol oxidasas contienen cobre; la nitrato reductasa, la nitrogenasa y la aldehido oxidasa contienen molibdeno. Los iones metálicos facilitan la activación y unión del sustrato al enzima y desempeñan un papel importante en la transferencia de electrones, de átomos o de grupos de moléculas. En d e f i n i t i v a , los elementos nutritivos son esenciales para la biosíntesis de compuestos orgánicos. El nitrógeno, el azufre y el fósforo se encuentran en abundantes biomoléculas, y la planta los absorbe en su forma oxoaniónica, es decir, N O " , SO 2 y H , P 0 4 . Seguidamente se observarán con más detalle cada uno de los macro y micronutrientes.

6.2.2.2 Macronutrientes • Nitrógeno. Por lo común se toma del ambiente en forma de niirato (NO.,), más raramente como N H En los compuestos orgánicos (aminoácidos, proteínas, ácidos nucleicos, coenzimas, etc.) se halla en forma reducida. En las plantas verdes, cerca de la mitad del nitrógeno total y el 70 % del de las hojas se encuentra en los cloroplastos, o sea, en las hojas. Normalmente, en la planta, sólo un 10-20 % o menos del nitrógeno se halla en forma de nitrato libre o de ion amonio (para detalles sobre el metabolismo del nitrógeno, v. 6.6.). Algunas plantas acumulan también nitrato en el citoplasma («plantas nitrófilas», p. ej. Chenopodium álbum y Urrica dioica) y allí desempeña un papel muy importante en el balance iónico y en la osmorregulación. • Fósforo. Se suele absorber como H .PO^ y en la célula no se reduce, sino que se mantiene en forma de fosfato inorgánico en enlaces éster o anhídrido, p. ej., como constituyente de nucleótidos y de sus derivados, ácidos nucleicos y sacarofosfatos, fosfolípidos, coenzimas, en la fitina de la globulina de la aleurona (sal Ca-Mg del ácido fitínico, éster del ácido hexafosfórico del mioinositol). Su papel principal corresponde a su participación en importantes componentes estructurales y en su intervención en la economía energética de la célula. • Azufre. También el azufre es absorbido por la planta (si se prescinde de algunos bacterios especialistas) muy principalmente en forma de ion sulfato ( S O * ) y generalmente es reducido antes de penetrar en compuestos orgánicos (v. 6.7); si el sulfato se une a sustancias orgánicas, p. ej., en los sulfolípidos (fig. 1-21) o en algunas sustancias vegetales secundarias (v. 6.16.4), ello se da por introducción de los grupos ácidos estables del mismo, entonces la

6.2 E c o n o m í a d e las sustancias m i n e r a l e s

solubilidad y la polaridad de dichas sustancias aumentan. Como el nitrógeno, también el azufre se halla en una proporción constante en las proteínas celulares; por lo común suele haber un átomo de azufre por cada 36 átomos de nitrógeno. Si la absorción de sulfato supera las necesidades de azufre reducido, se puede acumular sulfato libre en la planta. A menudo alcanza valores mayores que el nitrato. AI contrario de lo que pasa con el nitrógeno, en las plantas superiores el azufre reducido puede ser reoxidado y almacenado en forma de sulfato. La absorción de sulfato por la célula es regulada por la concentración interna de sulfato. • Potasio. El K es el único catión monovalente esencial para todas las plantas; sólo en algunos microorganismos puede ser reemplazado por el rubidio (Rb*). Su función principal es la de cofactor en reacciones enzimáticas, y la de agente osmótico, dada su gran participación en los componentes minerales de la célula (tabla 6-6). También para su acción como cofactor es importante una concentración elevada, pues K posee una afinidad relativamente escasa para con las sustancias orgánicas a las que se une (p. ej., enzimas, coenzimas y sustratos de los enzimas). La concentración de K* en las plantas alcanza en el citoplasma valores de 100 a 120 m M , en los doroplastos, entre 20 y 200 m M . Como compuesto osmóticamente activo, el K desempeña un papel fundamental en las regulaciones osmóticas relacionadas con los movimientos násticos, p. ej.. el movimiento de apertura de los estomas (v. 8.3.2.5) y los movimientos articulados (v. 8.3.2). También en el transporte floemático, el K ' podría tener una función importante (v. 6.8). Los iones K ' son también importantes en la fijación del R N A m a los ribosomas. En la célula, el potasio no se introduce en compuestos orgánicos. • Magnesio. Presente en el suelo por lo común como carbonato, es necesario como componente de la clorofila (v. 6.4.2) y de la protopectina, así como de las sustancias que integran la pared celular de algunas algas (p. ej., algas pardas). El magnesio de la clorofila representa el 10 % del total que hay en la hoja, pero el que se encuentra en los doroplastos a menudo representa más de la mitad. En parte se almacena en la fitina. El magnesio es además cofactor de muchas reacciones enzimáticas, sobre todo de aquellas en las que participa ATP (como complejo M g : ). En solución pura es muy venenoso y p. ej., a altas concentraciones impide la absorción de potasio del medio. Por otra parte, la absorción de Mg : * es dificultada por otros cationes, p. ej., K \ N H 4, Ca 2 ', Mn y H \ Se discute si la carencia de magnesio debida a la acidificación del suelo dañe a los árboles de los bosques en hábitats determinados. Ello subraya de nuevo la importancia de una proporción equilibrada de elementos nutritivos en el medio para el crecimiento de las plantas. • Calcio. Se encuentra en el suelo como carbonato, sulfato o fosfato. En la célula, como catión bivalente (semejante al M g '), puede formar sales con componentes ácidos de la pared celular (p. ej., protopectina en la lámina media, las paredes de los pelos radicales y el tubo polínico, o ácido algínico en las paredes de las células de las algas) y, por ello, es un elemento esencial. La carencia de Ca"n inhibe, p. ej., la germinación del polen y el crecimiento del tubo polínico y provoca daños en los meristemas, sobre todo de la raíz. Para su crecimiento óptimo, las monocotiledóneas necesitan considerablemente menos Ca que las dicotiledóneas. Uno de los significados fundamentales del Ca " es conservar la estructura y función de todas las membranas celulares. La concentración de Ca2* libre es baja en el citoplasma y en los doroplastos (aprox. 10 M ) , alta en los apoplastos y en parte también en los vacúolos. El bajo contenido de Ca 4 en el citoplasma se debe a la baja permeabilidad al Ca del plasmalema y a las bombas dependientes de energía ( ATPasas), que transportan Ca* en el plasmalema y en las membranas de los mitocondrios contra un gradiente enorme (hacia el apoplasto 10 000-100 000 veces superior). El Ca" excedente queda atrapado en la célula como fitato, oxalato, carbonato o, más raramente, como sulfato o fosfato y es así. en esta forma de sales difícilmente solubles, como es retenida y «privada de la circulación» (en cuanto al significado de Ca en vías de señalización celulares v. 7.3.3, 8.3.2.5; para la determinación de calcio, cuadro 7-4).

243

• Hierro. Forma parte también de una serie de compuestos importantes de la célula. Recuérdense las distintas combinaciones porfirínicas, p. ej., los citocromos y los grupos prostéticos de enzimas como la catalasa y la peroxidasa. así como la leghemoglobina (v. 6.15, fig. 6-56). Piénsese además en las combinaciones no hemínicas, p. ej., la ferredoxina (fig. 6-56). El hierro no es ciertamente componente de la clorofila (fig. 6-44), pero es necesario para la síntesis de la misma; la carencia de hierro conduce a fenómenos de falta de clorofila (clorosis), que se parecen a los debidos a la carencia de magnesio. Si se tiene en cuenta el gran papel del hierro en la biosíntesis de la clorofila y el de los compuestos de hierro en el transporte fotosintético de electrones, no es sorprendente que la mayor parte del hierro de las hojas se encuentre en los doroplastos. La deficiencia de hierro se da a menudo en los suelos calcáreos, cuando el hierro queda fijado por los carbonatos o bicarbonatos («clorosis cálcica»). También el exceso de manganeso o de otros metales puede determinar falta de hierro, porque tales iones compiten con el hierro en los pulgares de absorción y de acción. En el suelo se encuentra F y ocasionalmente F ", la mayoría de las veces en forma de complejos. Dado que la mayor parte del Fe2* es absorbida por las raíces (excepción: gramíneas), el Fe' de la superficie radical tiene que reducirse (v. 6.2.3).

6.2.2.3 Micronutrientes • Manganeso. Hasta ahora sólo se ha aislado de las plantas una proteína con manganeso, de función desconocida («manganina» del cacahuete). Pero el manganeso desempeña un papel importante como cofactor de muchos enzimas, p. ej., los del ciclo del citrato, como componente de la superóxido dismutasa, y finalmente participa asimismo en la formación fotosintética de oxígeno (v. 6.4.5). También la falta de manganeso puede producir clorosis. La enfermedad de manchas grises de la avena y de otras plantas, que se da sobre todo en los suelos turbosos, es una consecuencia de la falta de manganeso en el suelo, o de la fijación de este elemento en una forma que no permite su absorción. También los cultivos de Citrus sufren a menudo por falta de manganeso. Hongos como Aspergillus niger necesitan también el manganeso. • El boro (como B(OH) 3 ) a pequeña concentración es un elemento traza necesario para la vida de las plantas superiores y algunas algas (no para muchos microorganismos ni para la célula animal), pero tiene efectos tóxicos ya en concentraciones muy poco superiores. Si bien se han descrito con claridad numerosos síntomas de carencia de boro, no está claro aún el mecanismo de acción del elemento; ello está en relación, entre otros aspectos, con la falta de un radioisótopo del boro adecuado para las investigaciones bioquímicas. No se conoce ninguna sustancia bioorgánica ni ningún enzima que contenga boro. Es muy perceptible la muerte de los meristemas por deficiencia de boro («podredumbre del corazón» en la remolacha forrajera y azucarera), que quizá se deba a una alteración del R N A . Además se producen perturbaciones en la formación de llores, irregularidades en la economía hídrica y bloqueo de la exportación de azúcar de las hojas al floema. El polen de la tomatera, del nenúfar y de muchas otras plantas sólo germina y crece si existen pequeñas cantidades de borato en la secreción del estigma. El borato debe influir además formando complejos con 6-fosfogluconato en el ciclo oxidativo de los pentosafosfatos (v. 6.10.3.5); si falta boro, transcurre con gran intensidad y conduce a un exceso de sustancias fenólicas, que es característico de las plantas con deficiencia de boro. También se discute si las reacciones del boro con las membranas pueden influir en el transporte dependiente del ATP y sobre acciones hormonales, así como también su posible relación con la síntesis de lignina y la diferenciación del xilema.

244

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

• El zinc se presenta en los vegetales en una concentración diez veces superior a la del cobre y aproximadamente 1/10 de la del hierro. Se transporta a través del xilema y el floema. Es un componente de más de setenta enzimas, p. ej., alcohol deshidrogenasa, anhidrasa del ácido carbónico, superóxido dismutasa, y además es cofactor de otros enzimas. La falta del mismo provoca fuertes perturbaciones en el crecimiento de las plantas superiores, p. ej., reducción de las hojas y falta de crecimiento de los entrenudos. Ello se atribuye a una alteración de la economía de las sustancias de crecimiento. También para muchas plantas inferiores (hongos como Aspergillus niger y algas), el zinc es un micronutriente indispensable. Como es un componente estructural de los ribosomas, su deficiencia afecta a la biosíntesis de proteínas. También es necesario para el mantenimiento de la estructura de las biomembranas y por último, es componente de algunos factores de transcripción («proteínas de dedo de zinc», v. 7.2.2.3). • El cobre se encuentra en el suelo íntimamente unido a los ácidos húmicos y fúlvicos. Existe en las plantas en una concentración de 3-10 pg g 1 de peso seco y es igualmente un componente de varios enzimas (p. ej., oxidasa del ácido ascórbico, superóxido dismutasa, citocromo oxidasa, fenolasa, lacasa, fenol oxidasa) y sustancias redox (plastocianina). En las vías conductoras de las plantas, el cobre aparece ligado casi siempre de forma compleja (p. ej., en aminoácidos). La falta de cobre causa, entre otras, la llamada enfermedad de la roturación, enfermedad que se da sobre los suelos turbosos ácidos de landa y se manifiesta en una producción muy reducida de grano por los cereales (y simultáneamente mala vitalidad del ganado). También la síntesis de lignina se ve afectada por la deficiencia de cobre, pues la diamina oxidasa, un Cu-enzima, es la que proporciona el H , 0 , para la oxidación de los precursores de la lignina. El polen de las plantas con deficiencia de cobre no sobreviven. En la mayoría de plantas cultivables la toxicidad causada por el cobre empieza cuando se detectan valores de dicho elemento del orden de 20-30 |ig g de peso seco. • El molibdeno es un componente de enzimas de la fijación de N. (nitrogenasa, v. 9.2.2) y de la nitrato reductasa (v. 6.6.1) y, en los microorganismos, también de la sulfito oxidasa, de la aldehido oxidasa y de la xantino oxidasa. Así pues, su falta es más sensible si la planta recibe nitrato que si se nutre de amonio. A excepción de la nitrogenasa, en todos los demás molibdoenzimas el molibdeno está unido a una pterina especial, la molibdopterina (v. 6-89), que tiene tanto en arqueobacterios, bacterios como eucariotas (plantas y animales) la misma estructura. Este cofactor de molibdeno se combina con distintas apoproteínas para dar lugar al holoenzima y posiciona al molibdeno en el centro activo del enzima. • El cloro se encuentra en las plantas en una concentración de unos 50-500 [xmol/g de peso seco (en los halófitos, mucho mayor) y (como C l ) se acumula sobre todo en los cloroplastos y el jugo celular. A I parecer desempeña un papel en la formación fotosintética de oxígeno. En las plantas se han descrito aproximadamente 130 sustancias orgánicas que contienen Cl, pero ninguna de ellas es de importancia fundamental para el metabolismo. De todas estas. la sustancia cuantitativamente más importante parece ser el cloruro de metilo (CH.Cl), pues entre las algas marinas, los hongos lignocelulolíticos y algunas plantas terrestres producen anualmente cinco millones de toneladas de esta sustancia. En ciertas plantas, como el maíz, la palmera cocotera y la cebolla, interviene en la osmorregulación de los estomas (v. 8.3.2.5), y en muchas otras plantas también de forma general como osmorregulador. Quizá está en relación con ello el hecho que la falta de cloruros provoca en los experimentos fenómenos de marchitez. No existe carencia de cloruros en los hábitats naturales de las plantas, pero sí puede darse una concentración de los mismos superior al óptimo. El Cl" es importante para la ATPasa transportadora de protones del tonoplasto, pues, a diferencia de lo que ocurre en el plasmalema, ésta es dependiente de Cl y no de K*. • El cobalto, como componente de la vitamina B |3 , es necesario para muchos bacterios y algas y para la célula animal; las plantas superiores sólo lo requieren de forma indirecta si realizan fijación

de N, por simbiosis (v. 9.2.2). En Escherichia coli y en mamíferos la metilcobalamina actúa como cofactor en la síntesis de metionina juntamente con dos transferidores de metilo, el metiltetrahidrofolato y la S-adenosilmetionina. En bacterios, además, el cobalto forma parte de algunos enzimas no dependientes de vitamina B . como p. ej. la metionina aminopeptidasa, la nitril hidratasa, la bromo peroxidasa y la glucosa isomerasa; la metionina aminopeptidasa de la levadura y la aldehido decarbonilasa de las algas también contienen cobalto. • El sodio se encuentra en cantidades moderadas en la solución del suelo a una concentración de 0,1 a 1 m M (parecido al K*), pero en las regiones áridas o semiáridas es de 50 a 100 m M (sobre todo como NaCI). Como se ha dicho, en la mayoría de las plantas, es muy poco discriminado frente al K ' en la absorción. El Na es necesario como elemento traza en las plantas C. y en algunas C A M , pero no en las C r En las plantas C 4 , la absorción del piruvato dependiente de la luz en los cloroplastos del mesofilo (v. 6.5.8) tiene lugar a través de un simport piruvato/Na* (y no a través de uno tipo NADP-malatoenzima como el que presentan Zea mays y Sorghum bicolor). Cuando los halófitos, tanto si son C, como C., experimentan una activación del crecimiento por una elevada concentración de Na* en el sustrato (10-100 m M ) , éste no se basa en una exigencia específica para un proceso metabólico concreto, sino en su gran demanda de iones osmóticamente activos. • El silicio se halla en el suelo sobre todo en forma de Si(OH).. Su concentración en la solución del suelo oscila generalmente entre 30-40 mg equivalentes de SiO por litro. En los ríos, la concentración global media de SiO : es de 150 (.iM. Las diatónicas no sólo necesitan silicio para su pared celular, sino que también lo requieren como elemento traza en su metabolismo, sobre todo durante la división celular. En las plantas superiores se distingue entre acumuladores de s i l i c i o (como p. ej. algunas poáceas y Equisetum) y no acumuladores (como la mayoría de las dicotiledóneas). En los primeros, el silicio, como en las diatomeas, es un elemento esencial para el crecimiento. A causa de su distribución universal y del riesgo de contaminación de las soluciones nutritivas procedente de las paredes de los recipientes o del polvo resulta muy difícil observar los fenómenos provocados por su carencia. • El selenio está contenido en las células de algunos arqueos, bacterios y mamíferos en forma de selenocisteína (SeC). En la SeC el grupo SH de la cisterna está sustituido por un grupo SeH. Se encuentra SeC p. ej. en el centro activo de la formiato deshidrogenasa de Escherichia coli y en la glutatión peroxidasa de las células de los mamíferos. Hasta el momento, la única selenoproteína vegetal conocida es la glutatión peroxidasa del alga verde Chlamydomonas reinhardtii. Parece ser que las plantas superiores no presentan selenoproteínas, y en el genoma de la levadura tampoco se han encontrado genes para selenoproteínas ni para los enzimas responsables de la incorporación del selenio. En Escherichia coli, en cambio, hay 4 genes implicados en dicha incorporación, y su traducción es promovida por U G A , un codón que normalmente actúa como codón-stop o de fin de traducción (v. 7.3.1.1). El SOj y el SeO. (selenato) compiten por los mismos sistemas de absorción de la raíz. Determinadas especies del género Astragalus, Xylorrhiza y Stanleya son acumuladoras de selenio (v. 6.2.2.4), y en menor medida también lo son algunas brasicáceas como Sinapis

arvensis y Brassica oleracea var. itálico (brócoli). El selenio puede ser liberado por las plantas a la atmósfera en forma del gas dimetilselenuro. • El níquel forma parte de la ureasa en las plantas superiores y lo necesitan también algunos procariotas (p. ej., como componente de las hidrogenasas). La carencia de níquel provoca, p. ej., en la soja, la necrosis foliar debido a una acumulación de urea (hasta 2,5 %). Otras consecuencias son la disminución del crecimiento de las plántulas y una menor formación de tuberosidades o nodulos. El contenido de níquel en los órganos vegetativos de las plantas superiores se encuentra la mayoría de las veces entre 1 y 10 \ig g 1 de peso seco.

6.2 Economía d e las sustancias minerales

245

Tabla 6-8: Composición de las soluciones nutritivas según Knop. La concentración total de minerales es del 0,22 %, y un valor de pH de 4,2. Sustancia

Ca(NO,)j KNO, KH.PO, KCI MgS0 4 • 7 H ; 0

Cantidad

(g r') 1,00 0,25 0,25 0,12 0,50

Sustancia

Cantidad

(mg H 3 P0 4 MnSO. • H.O ZnSO. • 7H 2 0 (NH 4 ).Mo,0„ • 4 H . 0 Fe-EDTA '

r')

3,00 3,00 4,40 1,80 2,75 mi*

* Contiene 24,9 g FeSO. • 7 H ; 0 y 26,1 g de ácido etilendiaminatetraacético por litro.

6.2.2.4 Sales minerales como factores del ambiente

minarse a través de glándulas (v. 6.18) o mediante el desprendimiento de parles de la planta (p. ej., los pelos vesiculares de Ai ripie.x) o también puede almacenarse la sal en grandes vacúolos (suculencia por sales, p. ej., en la Salicornia).

Tanto la composición como la cantidad de sales minerales disponibles en el medio (en las plantas terrestres el suelo, y en las acuáticas el agua) pueden ser muy variadas. No raramente aparecen junto a los nutrientes minerales necesarios sustancias acompañantes que pueden ser tóxicas, especialmente determinados metales pesados. También un exceso de elementos esenciales puede tener efectos secundarios nocivos. En el sustrato los minerales se encuentran solo raramente en unas proporciones equilibradas: éste no es el caso del cultivo hidropónico, donde se elaboran soluciones nutritivas óptimas para cada caso (tabla 6-8). El aprovisionamiento de sales nutritivas muchas veces limita el crecimiento de las plantas en el ambiente natural y, sobre todo, en los terrenos de cultivo. Mientras en los ambientes no influidos por el hombre se da un equilibrio, pues los elementos nutritivos absorbidos por las plantas vuelven al suelo al morir éstas, el hombre con cada cosecha retira del sistema una cantidad considerable de sustancias minerales. Por ello es necesario reemplazarlas mediante el abonado correspondiente, del que depende también la vitalidad de la microflora necesaria para un suelo sano.

En las regiones húmedas los suelos salinos acostumbran a contener NaCl. de modo que las acciones iónicas suelen proceder de Na' y Cl . La sensibilidad del protoplasma de las distintas plantas frente a esos iones es extraordinariamente variable. Los bacterios y algas halófilos viven en soluciones concentradas de sal común. Entre las plantas cultivadas son relativamente resistentes a la sal común la cebada, la remolacha, la espinaca, la cebolla, el rábano, el algodón, el tabaco (a veces acumula tanto NaCl en sus hojas que no quema bien), la vid. el olivo, la palmera datilera y distintos pinos; entre los árboles dicotiledóneos, los robles, el plátano y la robinia. que tampoco sufren mucho por acción del salobre llevado por el viento. En cambio, son muy sensibles el castaño de Indias y los tilos, y además el trigo, la patata, los frutales de hueso, el limonero y muchas leguminosas.

En este caso actúa la ley del mínimo, descubierta por Liebig, el inventor del abonado «artificial», ley que dice que, en cada caso, el crecimiento queda limitado por aquel factor que existe en cantidad relativamente más pequeña. Para garantizar cosechas de alto rendimiento es necesario sobre todo suministrar continuamente al suelo nitrógeno, fósforo y potasio. El eventual encalado del suelo sirve sobre todo para regular el pH y conservar la estructura grumosa, importante para la ventilación, la circulación del agua y la disponibilidad de los nutrientes (v. 6.2.3.1). Las diferencias observables en cuanto a la presencia y disponibilidad de los nutrientes minerales contribuyen notablemente a la adaptación de las plantas a determinados ambientes (v. Capítulo 13.6.6). A q u í se tratará brevemente mediante algunos ejemplos. •

Plantas de ambientes salinos. Las altas concentraciones de sal

en el medio (el suelo cuando se trata de plantas terrestres: el agua, en las plantas acuáticas), por un lado actúan osmóticamente de modo inespecífico y, por otro, específicamente según la clase de iones de los que se trate. Las plantas halófilas pueden oponerse a la hipopresión o succión osmótica de los medios salinos (agua de mar: 'P = - 2 MPa); en las lagunas cerradas, a consecuencia de la evaporación, a veces valores muy negaiivos) por medio de bajos potenciales hídricos de nivel correspondiente, de manera que la absorción de agua sea posible. A menudo esto se consigue acumulando iones de Na' y C l en la célula. La sal excedente puede eli-

•

Plantas caldcólas y silicícolas. Entre los helechos (v. 1 ] .2) y

las angiospermas (v. 11.2) hay especies que huyen de la cal y otras, a menudo estrechamente emparentadas, que viven exclusivamente en los suelos calcáreos. Las plantas caldcólas están adaptadas a altas concentraciones de Ca"* y de HCO,, a valores relativamente altos del p H y a suelos permeables para el agua, calientes y secos; por ello deben conformarse también con que, además de los metales pesados, el fosfato sea difícil de captar. En los suelos ácidos deben resultar perjudicadas sobre todo por las altas concentraciones de iones de hierro, manganeso y aluminio. Las plantas silicícolas se «desintoxican» de este exceso de iones de metales pesados mediante la formación de complejos. • Las plantas acumuladoras son aquellas que acumulan determinados elementos. Entre ellas se encuentra la proteácea Orites excelsa con un contenido de AI.O, de hasta el 79 % en las cenizas de su madera; la simplocácea Symplocos spicata presenta 72 g de A l por kg de peso seco y la melastomatácea Micunia acinodendron 66 g A l kg También en la planta del té CarneItia sinensis hasta el 27 % de peso seco de sus hojas corresponde al A l : como esta planta necesita AI 5 ' para su desarrollo crece solo en suelos ácidos, con pH < 6. Supuestamente el aluminio es absorbido por la planta en fomia de A1F4~, un análogo del fosfato, a través del sistema de absorción del fosfato. Una consecuencia es el alto contenido en fluoruros que presenta la hoja del té. que en las hojas jóvenes es de hasta 180 mg kg de peso seco y en las viejas de hasta 1.5 g por kg. Otros ejemplos de plantas acumuladoras son la lamiácea africana Aeolanthus biformifolius, con hasta 1.3 % de cobre en peso seco, o la sapotácea Sebertia acuminata, de Nueva Caledonia. con un contenido de níquel del 1-2 % en su peso seco total y del 26 % en la sustancia seca de su látex verde azulado, que está formado por una solución de citrato de níquel 1 M. También son de Nueva Caledonia la rubiácea Psychotria douarrei, con un 4.7 % de níquel, y

la celastrácea Maytenus bureaviana, con un 3,2 % de manganeso en la sustancia seca de las hojas. Ciertas especies norteamericanas del género Astragalus son también plantas acumuladoras de selenio. uranio y vanadio: Astragaluspartersoni puede contener hasta 1,2 g de selenio por kg de cenizas. Los valores de selenio del orden de 1-5 mg por kg de sustancia seca resultan tóxicos para el ga-

246

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

H—

O HO'

O

n

fitoquelatina (n=2-11)

H—

HO

O

n

homofitoquelatina (n=2-7)

Fig. 6-19: Estructura de la fitoquelatina y de la homofitoquelatina. La unión del quelato al metal se produce en los grupos -SH bajo la formación de tiolato. - Cedido amablemente por M.H. Zenk.

nado; esta toxicidad se debe a que los aminoácidos incorporan el selenio en lugar del azufre (selenocisteína, selenometionina) y esto puede conducir a la formación de proteínas no funcionales. Las especies de Astragalus tolerantes al selenio sintetizan metilselenocisteína, un aminoácido no proteinógeno, y lo acumulan en los vacúolos. Los vegetales en que la composición de las cenizas refleja la del sustrato pueden emplearse como plantas indicadoras. Algunas plantas «indicadoras de suelos» sólo suelen prosperar sobre suelos determinados. Así, Viola calaminaria crece exclusivamente sobre suelos que contienen zinc, y el liquen Lecanora vinetorum sólo sobre sustrato rico en cobre (p. ej., en los soportes de los viñedos de Tirol meridional). También las comunidades vegetales pueden indicar la presencia de ciertos elementos o de combinaciones de elementos; así, una cierta comunidad de liqúenes (Acarosporetum sinopicae) sólo se desarrolla sobre sustratos ricos en metales pesados (sobre todo hierro), p. ej., sobre las escombreras de las minas medievales del Harz. La brasicácea Malcolmia marítima presenta un cambio de color de las flores de rosa a verde amarillento en los suelos con cobre, zinc y plomo (complejo de los metales con antocianos). Se da también un cambio de color semejante en Papaver commutatum (por cobre o molibdeno) o en la mirtácea Leptosperrnum (por cromo). La consideración de estas relaciones puede tener interés práctico para la prospección de minerales, el aprecio de la necesidad de abono de los suelos agrícolas, para la ecología agronómica y forestal, la cartografía geológica, etc. Hasta se ha propuesto la «fitoextracción» de metales nobles con plantas. Parece ser que Brassica júncea absorbe hasta 50 mg de oro por kg de sustancia seca a partir de aquellos minerales o arena que lo contienen. Se denomina «fitosaneamiento» o «fitorremediación» a la extracción de metales tóxicos para el hombre y los animales (como p. ej. cadmio o plomo) de suelos contaminados mediante la aplicación de plantas acumuladoras. Así, el cultivo de Brassica júncea reduce el contenido en plomo de suelos contaminados y el de Thlaspi caerulescens el de zinc y cadmio.

En cuanto a los ya mencionados metales pesados, se trata de metales cuya densidad supera los 5 g c m '. Entre ellos se encuentran algunos de los nutrientes esenciales para la planta como el zinc y el cobre, pero también otros como el cadmio, el plomo, el mercurio, el uranio y los metales nobles. Muchos de los metales pesados resultan tóxicos para plantas, personas y animales a concentraciones elevadas debido a que sus iones forman complejos estables con los grupos tiol (-SH) e intoxican así a muchos en-

zimas. Los mecanismos que garantizan el aprovisionamiento de la planta con metales pesados esenciales sirven a su vez para delimitar los efectos tóxicos que se originan al exceder las concentraciones óptimas. En todos los grupos vegetales estudiados (algas, musgos, plantas superiores), la presencia de metales pesados induce la síntesis de péptidos complejos, las fitoqueiatinas. Tienen la estructura (y-ácido glutamínico-cisteína) n -glicina (n = 2 hasta 11) (v. fig. 6-19) y se forman a partir del glutatión (y no a partir de la traducción en los ribosomas). En las fabales, la homofitoquelatina sustituye a la fitoquelatina; aquí, la (Valanina reemplaza al residuo de glicina. Otro grupo que liga metales pesados es el de las metalotioneínas. Se trata de proteínas con abundante cisteína y bajo peso molecular (p.m. aprox. 10 kDa), cuya síntesis en los ribosomas de las plantas es estimulada del mismo modo por los metales pesados. A l igual que las fitoqueiatinas y homolitoquelatinas, las metalotioneínas acomplejan iones de metales pesados a sus grupos tiol. Así estos iones son apartados de la circulación por un lado, y por otro, pueden reintroducirse en el metabolismo celular si es necesario (p. ej. como cofactores). El efecto secundario indeseable de estos mecanismos, es que los metales pesados pueden llegar a través de la dieta vegetal hasta personas y animales; se calcula que aproximadamente la mitad del cadmio que contiene el cuerpo humano se obtiene mediante la ingestión de vegetales.

6.2.3 Absorción y distribución de los nutrientes minerales %

6.2.3.1 Disponibilidad de nutrientes Aparte del carbono y el oxígeno - y en casos especiales también el nitrógeno-, que son absorbidos como gases ( C O „ O,, N,). todos los demás elementos necesarios son aportados por el medio en forma de iones (tab. 6-9). Las plantas terrestres absorben por lo común los nutrientes minerales con ayuda de las raíces a partir del agua del suelo, mientras que las hojas sólo son capaces de absorber sales a escala muy limitada (si se prescinde de algunos especialistas, epífitos, Tillarulsia, v. 11.2). Sin embargo las plantas acuáticas pueden absorber los nutrientes (y el agua) directamente del medio, mediante sus órganos sumergidos o sus hojas flotantes, debido a que no presentan cutícula o ésta es muy permeable. Además también absorben iones del suelo a través de las raíces (si éstas existen). El suelo (fig. 6-20, v. 12.5.2.3) es un sistema complejo de varias fases, que sufre continuas transformaciones de carácter físico, químico y biológico. La fase sólida consta principalmente de productos de descomposición de los minerales que integran las rocas (silicatos, minerales de la arcilla, cal) y productos de alteración de la materia orgánica, el humus. Los huecos que quedan entre las partículas están en parte llenos de una solución acuosa (fase líquida, agua del suelo, solución del suelo) y en parte llenos de gas, que a menudo presenta una composición distinta a la del aire atmosférico (aire del suelo). Lo óptimo paja el crecimiento de las plantas es que la mitad aproximadamente de dichos espacios esté llena de solución y la otra mitad lo esté de aire (para mantener la respiración de las raíces). El suelo conserva la estructura grumosa favorable a

6.2 Economía d e las sustancias m i n e r a l e s

247

Tabla 6-9: Vista general sobre la forma iónica de los nutrientes absorbidos. Elemento aniónico

Forma en que se absorbe

Elemento catiónico

Forma en que se absorbe

N S P Cl B Mo

Nitrato (NO,) Sulfato (SO;') Fosfatos ( P 0 j \ H?PO¡) Cloruro (Cfl Borato ( B 0 ¡ ) Molibdato ( M o O j )

K Mg Ca Fe Mn Zn Cu

K* Mg'' Gf* Fe2+(Fe3*) Mn2* Zn 2 ' Cu2*

esta proporción óptima gracias a la floculación de los minerales de arcilla cargados negativamente por la cal, que además neutraliza los ácidos húmicos y evita así la acidificación del suelo.

.

coloide del suelo

aire del suelo agua del suelo

El humus comprende, además del material que no se descompone y de organismos vivientes, ácidos húmicos, ácidos fúlvicos y humina insoluble en los álcalis. La humina y los ácidos fúlvicos constan de macromoléculas complicadas, formadas por anillos benzólicos con grupos hidroxilo fenólicos y grupos carboxílicos, así como por ácidos carboxílicos alifáticos, todas ellas químicamente muy estables (su duración en la naturaleza es de hasta 1400 años). Además presentan gran capacidad de intercambio catiónico y alta capacidad redox. Los nutrientes minerales se hallan en el suelo disueltos o bien fijados. Sólo está disuelta una proporción exigua (< 0,2 % en forma de solución acuosa al < 0,01 %). Cerca de un 98 % están fijados en minerales, compuestos poco solubles (sulfatos, fosfatos, carbonatas), humus y otros materiales orgánicos; sólo se liberan muy lentamente al descomponerse los materiales a los que están unidos. El resto, o sea cerca de un 2 %, está unido por adsorción a partículas coloidales del suelo con cargas sobrantes. Estos iones, a diferencia de los disueltos, no pueden ser arrastrados fácilmente por lixiviación. Pero pueden ser liberados por la planta mediante adsorción de intercambio, en la que intervienen los iones eliminados por ella (p. ej., H' y HCO,), y luego son utilizados. Como soporte de tales iones fijados por adsorción actúan sobre todo los minerales de la arcilla y las sustancias húmicas. Su capacidad de intercambio depende de la intensidad de la carga y de la superficie activa. Esta última representa en la arcilla hinchable montmorillonítica unos 600-800 m g y en las sustancias húmicas 700 m : g . En los minerales de la arcilla y en las sustancias húmicas, la carga suele ser predominantemente negativa, de modo que se fijan principalmente cationes. En pequeña proporción. los minerales de la arcilla pueden fijar también aniones. La fuerza de la unión adsortiva disminuye en los cationes en el orden A T \ Ca ', \ N H K \ Na*; en los aniones, la serie correspondiente es: P 0 4 , S O ; , NO,, Cl . La fijación adsortiva de los iones en el suelo es importante para el aprovisionamiento de las plantas en nutrientes, pues evita su arrastre por lixiviación, mientras, por otro lado, la solución del suelo está en relación con un almacén que suministra continuamente y en forma dosificada los iones necesarios (v. 13.6.1). Finalmente, las múltiples sustancias segregadas por las raíces (al lado de ácidos orgánicos, también aminoácidos, azúcares, vitaminas, etc.) varían asimismo las condiciones de vida de los microorganismos (hongos, bacterios) en las inmediaciones de dichas raíces, la rizosfera, y, con ello, la velocidad de la transformación de minerales del suelo y de la descomposición de la materia orgánica por acción de tales microorganismos.

El valor del pH, que puede variar entre lugares muy próximos, tiene una influencia fundamental sobre las disponibilidades de materia nutritiva del suelo. La influencia se extiende a la intensidad de la descomposición y mineralización de la materia orgánica (en suelos ácidos se hace difícil la descomposición por bacterios poco resistentes a la acidez) y además a la estructura del suelo y, finalmente, a

I

rizodermis con pelos radicales Fig. 6-20: Pelos radicales en el suelo.

la adsorción e intercambio de iones. Las distintas especies vegetales prefieren o soportan distintos niveles de p H en el suelo. Así, p. ej., algunos esfagnos sólo prosperan en medio ácido (especies acidófilas, con pequeña amplitud de tolerancia); la brecina (Calluna vulgaris) vegeta de modo óptimo en suelo ácido, pero también soporta suelos neutros o débilmente alcalinos (acidófila basitolerante). Es basófílo acidotolerante. p. ej., el tusílago (Tussilago farfaro). La mayoría de las plantas superiores, si se cultivan aisladas, soportan p H del suelo entre 2,5 y 8,5 y tienen el óptimo en posición variada. Este óptimo fisiológico a menudo no coincide con el ó p t i m o ecológico de distribución, porque muchas especies son empujadas a distancia de su óptimo fisiológico por la competencia que existe en el ambiente natural. Las especies con amplia tolerancia son naturalmente más capaces de adaptarse.

6.2.3.2 Absorción de los nutrientes a través de la raíz El sistema radicular de una planta, sobre todo la parte que va desde el ápice hasta más allá de la zona de los pelos radicales (v. 4.4.2.1), está en contacto íntimo con el suelo (fig. 6-20). El contenido de raíces en el suelo alcanza valores sorprendentes; así p. ej. en 1 m 2 de suelo de un prado de Lolium perenne, a una profundidad de 70 cm, la

2 4 8

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

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W © B espacio libre de Donnan(DFS) espacio

APOPLASTO

espacio

libre

libre

aparente

acuoso pared celular

OTOMOj PLASMALEMA

esi•r. • • libre de Donnan

-

(DFS)

Fig. 6-21: Distribución de Donan. A Establecimiento de un potencial de Donan. Para los cationes (+), los compartimentos 1 y 2 son permeables; en cambio los aniones (rojo) son impermeables y se encuentran exclusivamente en el compartimento 1. Los cationes se difunden siguiendo su gradiente de concentración desde 1 hacia 2 hasta que el potencial eléctrico que se forma compensa al gradiente de concentración, momento en que se deja de percibir un flujo neto de cationes. El potencial que se forma en una membrana selectivamente permeable se llama potencial de Donan. B Representación esquemática del espacio libre aparente formado por el espacio libre de Donan y el espacio libre acuoso en los apoplastos de las células vegetales. El gráfico ilustra que en los apoplastos, los iones disueltos en agua pueden permanecer en el espacio de acceso libre a la difusión (WFS) pero además también junto a las estructuras superficiales del plasmalema y junto a los polímeros cargados de la pared celular respectivamente (DFS), estableciéndose así distribuciones de Donan. Ambos compartimentos forman el espacio aparentemente permeable a los iones del apoplasto (AFS).

masa radicular es de 35 kg, la longitud total de raíz de 55,5 k m y la superficie radicular de 50 m \ El proceso global de la absorción de iones a través de la raíz puede dividirse en cuatro apartados: • el transporte de iones en la solución del suelo mediante adsorción de intercambio; • la difusión de los iones disueltos hacia el espacio radicular de libre acceso; • la absorción de iones hacia el interior de la célula, y • la translocación de los iones absorbidos por la célula hacia el xilema del cilindro central. Debido a que las raíces solo pueden absorber iones en forma disuelta y una parte considerable de dicha disolución se encuentra adherida a los coloides del suelo (v. 6.2.3.1),

el proceso de transporte iónico en la solución del suelo mediante adsorción de intercambio resulta ser de notable importancia para la planta. La raíz proporciona principalmente H ' y H C O . como iones de intercambio, obteniéndose este último a partir del C O , de la respiración celular al reaccionar con el agua del suelo según la reacción: CO, + H , 0 ** I T + HCO~. Los iones H" proceden en parte de este proceso y en parte de los ácidos orgánicos segregados por la raíz, o bien son bombeados al exterior de la célula mediante las ATPasas transportadoras de protones (bombas protónicas, fig. 6-4. 6-5). La solubilidad de los fosfatos y carbonatos se ve aumentada también por los valores de pH ácido presentes en la zona alrededor de la raíz (debida a los iones I T ) . Los iones contenidos en la solución del suelo alcanzan en primer lugar, por difusión o con el agua corriente, los apoplastos libres y accesibles de la raíz, es decir, las paredes celulares de los pelos radicales y de las células de la corteza de la raíz. Este proceso es pasivo. En primer lugar, el movimiento iónico se efectúa siguiendo el gradiente de potencial químico del ion (ec. 6-9) establecido entre la solución del suelo y los apoplastos; en la zona de la pared celular se añaden además procesos de adsorción. El concepto de apoplasto o espacio apoplasmático hace referencia a aquella parte de espacio extracelular en donde pueden difundir sin obstáculo alguno las moléculas de agua y las sustancias disueltas en ella (p. ej. iones, metabolitos, fitohormonas). Por el contrario, se denomina simplasto o espacio simplasmático a la totalidad del espacio citoplasmático contenido en las células y en los plasmodesmos. El apoplasto, haciendo referencia a la solución acuosa que se encuentra en él, se denomina «espacio libre aparente» (ing. Apparent Free Space, AFS). Representa entre el 8 y el 25 % del volumen total del tejido. La absorción en el AFS, al no ser un proceso metabólico, no resulta influida de modo considerable por las bajas temperaturas ni por los venenos del metabolismo; además, no es selectiva y es reversible, o sea que las sustancias en el AFS pueden ser fácilmente arrastradas de nuevo al exterior. El AFS se subdivide en dos partes para las partículas cargadas: en el espacio libre acuoso (ing. water free space, WFS). los iones difunden en la solución que se encuentra en el apoplasto; en el espacio libre de Donnan (Donnan free space, DFS), se fijan por acción de las cargas del apoplasto: AFS = WFS + DFS (fig. 6-21 B). Las distribuciones de Donnan se producen cuando una determinada clase de iones queda obstaculizada en su libre movimiento por una membrana impermeable para ella o por penetración en una fase en que no es difundible (p. ej., estructuras celulares). Los aniones fijados o con difusión dificultada (representados en rojo en la fig. 6-21, p. ej., grupos carboxilo disociados de la protopectina en la pared celular en la fig. 6-21 B) atraen a los cationes libremente móviles de los alrededores. Si este proceso continúa hasta la neutralización de las cargas fijadas, se alcanza la neutralidad eléctrica, pero queda un gradiente químico para los cationes, desde el ámbito más próximo (compartimento I) al más remoto (2) respecto a los aniones fijados; es decir que el sistema no está en equilibrio. Así pues, difunden cationes de 1 a 2, hasta que las fuerzas motrices (gradiente de potencial por un lado, gradiente de concentración por otro) se equilibran. E l equilibrio resultante se llama equilibrio de Donnan. Se caracteriza porque la fase de Donnan que contiene los iones fijados no difundibles presenta una concentración total de iones superior a la de la fase externa y porque se mantiene un gradiente de potencial (potencial de Donnan) cuya direc-

6 . 2 E c o n o m í a d e las s u s t a n c i a s m i n e r a l e s

rizodermis + p a r é n q u i m a cortical

~i

endodermis

n

parénquima vascular

vaso

n

CITOPLASMA VACÜOLO

1

/ PARED CELULAR

solución externa

VACUOLO

U banda de

PLASMALEMA

Caspari

Fig. 6-22: Esquema muy simplificado de la sección transversal de una raíz para representar los procesos de transporte que tienen lugar durante la absorción de nutrientes minerales (iones).

ción viene dada por la carga del ion no difundible; en el caso de que esté fijado un anión, la fase de Donnan en equilibrio con el entorno está siempre cargada negativamente. En el apoplasto existen «iones fijados» no sólo en lo que respecta a los iones carboxilo de la protopectina, sino posiblemente también a los grupos amónicos de las proteínas y fosfátidos del lado externo del plasmalema. En todos los casos predominan las cargas negativas en el AFS, de modo que se fijan cationes. Los cationes que llegan de nuevo, por ejemplo de la solución exterior, por lo común no alteran el equilibrio de Donnan, sino que sólo echan cationes absorbidos anteriormente, es decir, se produce una absorción de cambio. Así. p. ej.. una raíz mantenida en una solución de Ca : ' pierde este ion absorbido si se pasa a una solución que contiene K'. pero no lo pierde si se coloca en agua pura: es decir, se comporta como un intercambiador de iones.

En la zona de la raíz pueden tener lugar la difusión inespecífica y la adsorción de los iones a partir de la solución del suelo en dirección radial sólo hasta que se llega, como máximo, a la endodermis. A l l í , en las paredes radíales de la célula, la banda de Caspari (fig. 3-18), una barrera constituida principalmente por capas de lignina y suberina (estructuras, v. 6.17.2. 6.17.3), impide el acceso libre al agua y a las sustancias disueltas en ella. A lo más tardar allí, pero también ya a lo largo de todo el camino, desde los pelos radicales y pasando por la rizodermis y la corteza radical, tiene lugar la absorción de los iones por el simplasto (fig. 6-22). Durante este proceso, el plasmalema ejerce una función decisiva, la de barrera selectiva, pues las fases lipídicas de las membranas biológicas son barreras efectivas contra la difusión no selectiva de iones hacia el cilindro central de la raíz (biomembranas. v. 1.5.2, 2.2.5). Las cualidades transportadoras de una biomembrana se determinan principalmente a partir de las proteínas transmembrana que contiene, las cuales suelen funcionar como bombas, translocadores (earriers) o canales (fig. 6-4). A l gunos ejemplos de sistemas de absorción de iones bien caracterizados y que, juntamente con otros que serán de mayor interés más adelante, desempeñan un papel importante en la raíz, vienen representados en la figura 6-5. Se trata de transportadores o canales activos secundarios, pues en ellos, a excepción del calcio (véase más adelante), la absorción de los nutrientes iónicos está relacionada con trabajo de concentración, o sea. es un proceso endergónico (acoplamiento energético, v. 6.1.5). L a fuerza motriz que

2 4 9

ello requiere la proporciona la ATPasa transportadora de protones activa primaria (bomba protónica, fig. 6-4, 6-5). presente en el plasmalema de toda célula vegetal: este enzima relativamente grande (peso molecular aprox. 100110 kDa) y formado por una única cadena polipeptídica, sufre un cambio conformacional inducido por la hidrólisis de ATP durante el cual, junto al consumo de ATP, se transportan iones hidrógeno (protones, I T ) desde el citoplasma hacia los apoplastos en relación estequiométrica. Este proceso de transporte electrógeno origina una fuerza protónmotriz (v. 6.1.4.3, ec. 6-19) de un valor aproximado igual o menor a - 2 4 0 m V (ApH = 2, AE M = - 1 2 0 m V ) . Hasta el momento se han caracterizado en el plasmalema earriers de tipo simporte para la absorción de nitrato, sulfato y fosfato y canales iónicos para el transporte de los iones K", Cl" y Ca2*. Para la investigación de los canales iónicos se lian desarrollado unos procedimientos electrofisiológicos que permiten el cálculo del flujo iónico a través de un único canal (cuadro 6-1).

Las características más importantes de la absorción en los simplastos se pueden explicar a partir del efecto conjunto de los procesos activos y pasivos: Acumulación: la fuerza protón-motriz proporciona energía suficiente para realizar trabajo de concentración notable, es decir, que permite absorber sustancias contra un gradiente de concentración y concentrarlas fuertemente en relación con el entorno. En las células de algas y de plantas superiores el K". por ejemplo, puede alcanzar a menudo una concentración más de 1000 veces la del medio. La concentración se produce más intensamente cuanto más diluida sea la solución exterior. Si se introducen, p. ej., fragmentos de remolacha en agua corriente (concentración de K ' < 0,01 m M ) , al cabo de algún tiempo se alcanza una acumulación de K ' de más de 10 000:1, hecho que requiere una fuerza protón-motriz de por lo menos - 2 4 0 m V ( - 5 9 m V por enriquecimiento de potencia 10, ec. 6-19). Selectividad y saturación: la capacidad selectiva de la que dispone la célula para absorber preferentemente unas sustancias frente a otras (p. ej. K ' frente a Na', fosfato frente a silicato) es grande pero no absoluta. Por un lado se da continuamente una cierta medida de absorción de sustancias pasiva y no selectiva, y por otro, los transportadores y canales iónicos no son rigurosamente específicos. Así p. ej. los iones de rubidio (Rb*) pasan a través de los canales de potasio (K*) y los canales de calcio conducen en cierta medida y junto al calcio otros cationes bivalentes y monovalentes. Supuestamente, si se dispusiera de métodos de detección suficientemente sensibles, se podrían encontrar en las plantas todos los elementos naturales existentes. Finalmente comentaremos que además de los sistemas de absorción específicos y de alta afinidad, también existen los inespecíficos y de menor afinidad (véase más adelante). Si se estudia la absorción de iones a través de una raíz (o por otro tejido vegetal, p. ej., por tejidos foliáceos o de reserva), cuando aumenta la concentración de iones en el medio extemo, se obtienen curvas que responden a la relación de Michaelis-Menten (fig. 6-23), como se ha explicado al tratar los enzimas (fig. 6-9). Así, la velocidad de absorción de K ' por una raíz de cebada alcanza el máximo a una concentración de 0,20 m M de KC1 en la solución exterior, máximo que no se supera al aumentar la concentración a 0,50 m M . Pero si se emplean concentraciones muy altas (1 -50 m M ) de KC1, se produce otro aumento de la velocidad de absorción. Esta forma de la curva refleja la existencia de dos mecanismos distintos para la absorción del ion K ' . El mecanismo 1, que trabaja cuando la concentración de iones es pequeña (< 1 m M . como co-

250

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Cuadro 6-1: Procedimientos en electrofisiologia Técnica lipid-bilayer (bicapa lipídica)

Técnica patch-damp Encima de la superficie de un protoplasto (o de un vacúolo) se coloca un microelectrodo de cristal (1). Debido a la leve succión que ejerce la célula (2), la superficie límite de la membrana y el cristal se adhieren fuertemente formando una zona de contacto cuya resistencia de impermeabilización eléctrica es del orden de 1-100 GÍ2 («Gigaseal»). De este modo el ruido de fondo se reduce tanto que es posible registrar el abrir y cerrar de cada uno de los canales iónicos localizados en la zona de membrana delimitada por la pipeta. La probabilidad de apertura (P 0 ) hace referencia al tiempo, dentro de un intervalo de tiempo escogido, en que se encuentran abiertos los canales iónicos en las condiciones de e x p e r i m e n t o dadas ( 0 < P <1).

electrodo

electrodo

cubeta para medir solución de electrolitos tabique con m e m b r a n a lipídica

tabique

proteína de

+

membrana

aprox.l^m msr.ss* #3=5=#

microelectrodo de cristal

vesícula con proteína

membrana

reconstituida

lipídica

de membrana succión solución de electrolitos

(D

(2) Fig. C: Principio de la técnica lipid-bilayer. succión

rotura de la célula

solución de baño

(4)

fuerte

(3)

Fig. A: Principio de la técnica patch-clamp.

Si el protoplasto se abre como consecuencia de una succión continua, entonces puede llegar a registrarse la suma de todos los flujos iónicos que se dan en la superficie entera del protoplasto. Si se rompe la célula, un sector aislado de membrana celular (un remiendo o resto) queda adherido a la pipeta (4) (ing. patch, remiendo; clamp, casquillo), mientras que su cara citoplasmática queda expuesta a la solución externa. Este procedimiento es especialmente adecuado para investigar sobre la regulación de ios canales iónicos a través de factores intracelulares debido a que la composición de la solución que está en contacto con la cara citoplasmática puede ser modificada libremente.

La actividad de aquellos canales iónicos, p. ej., de las membranas. que no se puede estudiar mediante la técnica patchclamp, puede medirse a través de un circuito eléctrico cuyo principio es parecido al de la técnica anterior: consiste en sumergir 2 electrodos en una cubeta que está separada por un tabique en dos cámaras. En medio del tabique hay un agujero (< 0,2 m m ) que está cubierto por una doble capa lipídica laminar. En esta bicapa lipídica (ing. lipid-bilayer) se pueden integrar canales iónicos y medir su actividad tras la aplicación de tensión; también en este caso basta con una única molécula de canal.

Fig. D: Actividad de un canal individual en la bicapa lipídica. Registro temporal de la actividad de un canal de calcio del retículo endoplasmático de Bryonia dioica tras su integración en la doble capa lipídica laminar a una tensión de + 5 0 mV.

(Según los originales de B. Klüsener, G. Wrobel y A. Wienand)

Bibliografía Fig. B: Análisis patch-clamp de un canal iónico vegetal. Registro de la fluctuación de la corriente de un canal de potasio del parénquima del zarcillo de Bryonia dioica. Configuración celular (2) a una tensión de + 2 0 mV. - (o) canal abierto, hay flujo iónico; (g) canal cerrado, no hay flujo.

Hille B (1992) Ionic Channels of Excitable Membranes, 2n ed. Sinauer Associates Inc., Sunderland, USA. Sakmann B, Neher E, eds (1995) Single-Channel Recording, 2" ed. Plenum Press, New York. USA.

6 . 2 E c o n o m í a d e las s u s t a n c i a s m i n e r a l e s

neas (excepto las poáceas) excretan protones y ácidos orgánicos para disminuir el p H de la rizosfera y así mejorar la solubilidad del Fe ". Luego, en la membrana plasmática de las células del parénquima radical, reducen el Fe'' (que ha difundido a través del apoplasto hacia la superficie celular) a Fe 2, y éste es absorbido por la célula mediante una proteína de transporte específica.

25 20 1 OI

• •

o E

251

15 10

>

5 0 0,2 0,5

10

25

KCI ( m M )

Fig. 6-23: Velocidad (v) de absorción de potasio, en relación con la concentración de KCI en el medio (que también contiene 0,5 m M de CaCI?). Las abscisas están interrumpidas entre 0,2 y 0,5 mM. La curva continua correspondiente a las bajas concentraciones (fase 1 de la absorción, continuada por la línea discontinua) se ha calculado a partir de la ecuación de Michaelis-Menten, en la que Km = 0,021 mM; V ^ = 11,9 pmol/g de peso fresco y por hora. - Según E. Epstein.

rresponde a la concentración natural del suelo), es específico para K ' (y Rb*) y no resulta afectado por la naturaleza y el grado de absorción del anión correspondiente: características que indican que el responsable de dicho transporte es un canal de potasio. El mecanismo 2 tiene escasa afinidad por el sustrato (sólo trabaja con efectividad cuando la concentración de iones es elevada), es relativamente inespecífico (p. ej.. Na' y Ca 3 ' concurren con K ' ) y es influido por el ion acompañante. En consecuencia, este sistema de transporte está basado en otro proceso. También se han observado cinéticas de absorción parecidas para otros cationes y aniones. Así p. e j „ cuando la raíz dispone de gran cantidad de sulfato, el sistema de absorción es de baja afinidad y constitutivo (continuamente disponible). Si el contenido de sulfato en el medio desciende hasta valores inferiores al nivel umbral crítico, entonces se induce la formación de un segundo translocador de sulfato de elevada afinidad capaz de trabajar efectivamente aun a concentraciones de sulfato micromolares.

La absorción de hierro en las poáceas se da mediante la excreción radical de ácido niugínico (fig. 6-24), sustancia que forma específicamente complejos quelantes con el Fe *. Por esta razón, el ácido mugínico y otras sustancias emparentadas se denominan también fitosideroporos. Las células de la raíz absorben el complejo ácido mugínico-Fe" a través de una proteína de transporte específica, y allí, en el interior de la célula, se lleva a cabo la reducción a Fe2*. La síntesis de ácido mugínico se induce solo en situaciones de déficit de hierro; cuando el aprovisionamiento de hierro es suficiente se inhibe dicha síntesis. En el interior de la planta el transporte de Fe2* también se lleva a cabo en forma de complejos de quelato. El quelador es la nicotinamina (fig. 6-24), una molécula estructuralmente emparentada con el ácido mugínico, sintetizada también a partir de metionina, y que forma complejos estables con Fe * (y con M n * , Zn 2 *, Co 2 ', Ni 2 *) pero no con Fe'*. La nicotinamina está presente en todas las plantas. El mutante chloronerva del tomate, incapaz de sintetizar nicotinamina, presenta trastornos en la distribución del hierro que pueden ser corregidos mediante la aplicación de nicotinamina. En los bacterios gram negativos, como p. ej. Escherichia coli. los complejos Fe(lH)-sideroporo (Fe(III)-ferricromo) son transportados activamente al interior del periplasma mediante translocadores transmembrana de elevada afinidad situados en la membrana

COO" N H

A la planta se le plantea un problema especial debido a que los aniones N O , y SO3 absorbidos se reducen (v. 6.6, 6.7) y con ello dejan de intervenir en el equilibrio electroquímico. Los cationes que quedan sin compensar (p. ej., K ' , si se ha absorbido K N O , o K,S0 4 ) deben ser neutral izados por otros aniones. La planta emplea para ello aniones orgánicos, especialmente malato y oxalato. Esta capacidad de selección puede conducir a cambios de p H fisiológicamente importantes. Si se abona, p. ej., con NH 4 CI, la planta absorbe principalmente N H j por absorción de cambio contra H ' , de modo que se acumulan protones en el suelo, y éste se acidifica. El NH 4 CI es, por lo tanto, una sal fisiológicamente acida.

Aunque el h i e r r o se encuentra en cantidades suficientes en la mayoría de suelos, para las plantas suele ser un factor de carencia, es decir, a menudo son deficientes en hierro, y esto se debe a que hay poco hierro en forma soluble (Fe"). Este hecho ocurre especialmente en suelos calcáreos, pues en m e d i o a l c a l i n o se produce la reacción 2 Fe(OH) 3 -+ Fe,0 3 • 3 H 2 0 , que da como resultado óxido de hierro ( I I I ) insoluble. Además, las raíces absorben preferentemente el hierro en forma de Fe2*. Pero la concentración de hierro disuelto (Fe*4) se ve incrementada por la presencia de s i d e r o p o r o s (gr. silleros, hierro; pherein, llevar), sustancias orgánicas excretadas por los microorganismos del suelo (bacterios y hongos) con propiedades quelantes del Fe(III). Las dicotiledóneas y monocotiledó-

COO" Y

COO

N

OH

OH

H2

ácido mugínico COO'

COO

COO'

nicotinamina

B

H

complejo Fe(ll)-nicotinamina

Fig. 6-24: A Estructura de los fitosideroporos ácido mugínico (especifico para Fe1') y nicotinamina (específico para Fe2'). B Estructura del complejo Fe(ll)-nicotinamina (en rojo: los átomos que participan en la unión al hierro). - B según K. Schreiber.

252

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Tabla 6-10: Movilidad de elementos minerales en el floema. Móviles

Potasio Rubidio Cesio Sodio Magnesio Fósforo Azufre Cloro

Moderadamente móviles

Hierro Manganeso Zinc Cobre Molibdeno Cobalto Boro

Inmóviles

Litio Calcio Estroncio Bario Aluminio Plomo Polonio Plata Flúor

externa y allí se acumulan, obteniéndose así una diferencia de concentración entre el medio interno y el externo. La energía la proporciona cl potencial electroquímico de la membrana citoplasmática que, a través de un complejo proteico transmembrana situado en el periplasma, activa al translocador.

Los iones absorbidos en la zona de los pelos radicales, en las células parenquimáticas de la corteza o en las células de la endodermis llegan al interior de los simplastos y desde allí son conducidos de célula en célula a través de los plasmodesmos (fig. 6-22). El transporte desde las células de la endodermis hasta el cilindro central puede realizarse solo vía simplasto debido a la banda de Caspari. Los procesos que permiten el paso de los iones a las vías conductoras de agua del cilindro central no están del todo claros. L o más probable es que en el paso de los iones hacia el apoplasto del cilindro central estén implicados procesos mayoritariamente activos y selectivos que tengan lugar en la endodermis y en el parénquima vascular (fig. 6-22). El parénquima de la corteza de la raíz almacena en sus grandes vacúolos nutrientes iónicos que se extraen del transporte parenquimático pero que en caso de necesidad pueden ser liberados de nuevo. Este hecho contribuye a amortiguar las oscilaciones en la disponibilidad de minerales al igual que lo hace la adsorción iónica (sobre todo catiónica) a grupos cargados de las paredes de los vasos xilemáticos, desde los cuales pueden ser de nuevo liberados en el caso de un decremento de la concentración iónica del jugo xilemático. A lo largo de todo el curso de las vías conductoras de agua, las sales nutritivas pueden volver a pasar de la corriente de transpiración a los apoplastos o a los simplastos (y finalmente también a los vacúolos) de los tejidos próximos, para lo cual valen básicamente las mismas leyes que se han expuesto para la raíz. En los lugares de transpiración activa (p. ej., los engrosamientos cuticulares de los estomas) puede darse una acumulación de sustancias minerales. Una parte de los iones inorgánicos puede pasar del xilema o del parénquima a las vías conductoras de asimilados del floema (v. 6.8) y ser distribuida con los productos asimilados. Otros iones son poco transportables en el floema y algunos de ellos prácticamente quedan inmóviles en el mismo (tabla 6-10). Entre los iones del primer grupo, que la planta puede distribuir según las necesidades y puede pasar, p. ej., de las hojas viejas a las jóvenes y a los demás órganos, está como más importante el ion K \ del que se supone que puede también realizar funciones específicas en el transporte por el floema (v. 6.8). Mientras el nitrógeno y el azufre circulan en el floema principalmente como parte de compuestos orgánicos, los cloruros y, sobre todo, los fosfatos, se transportan en gran cantidad como aniones libres. La concentración relativamente gran-

de de fosfato libre en los tubos cribosos (aprox. 2-4 m M ) determina que los cationes que forman fosfatos poco solubles, como calcio, bario y plomo, queden prácticamente inmóviles en el floema. Ello tiene una serie de importantes consecuencias, sobre todo en el caso del calcio. Se ha pensado que la carencia de Ca'*, elemento que desempeña un papel considerable en el mantenimiento de la estructura de la membrana de la célula, podría ser la causa fundamental de las grandes particularidades citológicas de los elementos cribosos (p. ej., degeneración de los tonoplastos y del núcleo celular, importantes cambios en la estructura de los orgánulos, v. 3.2.4.1). La única membrana plasmática de ios elementos cribosos que es esencial para la función de los mismos es el plasmalema; podría recibir el Ca " necesario a partir de los apoplastos inmediatos. Otra consecuencia de la inmovilidad del Ca2* en el floema y de su capacidad de circular con la corriente de transpiración es que la relación Ca/K en las cenizas de un órgano es tanto más baja cuanto más supera su aprovisionamiento por el floema al que se da mediante el xilema. Es muy baja, p. ej., en los tubérculos de patata y en el fruto del cacahuete, ambos abastecidos prácticamente sólo a través del floema. (Como las raíces crecen en el suelo, no se da ningún gradiente de potencial hídrico entre ellas y tales órganos y, por ello, no hay entradas a partir de la corriente de transpiración.) Es posible también distinguir los parásitos vegetales y animales del xilema y del floema por la relación Ca/K que presentan; en los primeros (p. ej., Viscum) dicha relación es alta (a veces > 3:1), en los últimos (p. ej.. Cuscuta) es baja (aprox. 1:17). La falta de un transporte de calcio (y de los demás elementos inmóviles) por el floema conduce finalmente a que éste se acumule continuamente en los órganos transpiradores. sobre todo en las hojas, y a que - e n contraste con lo que pasa, p. ej., con el K ' y el fosfato-, no pueda ser retirado hacia otros órganos (p. ej., el tallo) antes de la caída de la hoja. La acumulación constante e irreversible de calcio y de otros elementos que están inmóviles en el floema es posiblemente la causa de que también los vegetales llamados «siempre verdes» tengan que renovar sus hojas de tiempo en tiempo. Así, las hojas del pino sólo viven 2-3 años, las del abeto rojo a poca altura sobre el nivel del mar (< 300 m) 5-7, y a más altitud (1600-2000 m), 11-12, las del abeto 5-7, las del pino montano 6-8. Tampoco las hojas del laurel pasan de 6 años de edad, y las de la hiedra o del acebo raramente sobrepasan 2 años. Si una planta que crece en medio rico en calcio se pasa a otro carente de este elemento, las hojas que existían anteriormente muestran exceso de Ca, mientras que las que se forman de nuevo pueden presentar simultáneamente síntomas de carencia de tal elemento.

6.3 Economía hídrica El agua no es sólo el disolvente universal de las células vivas, sino que también tiene la función de sustrato en el metabolismo celular, p. ej., como fuente de electrones y de protones en la fotosíntesis. Como componente principal de la célula, el agua desempeña también una función estructural, y el aumento de volumen que experimenta una planta en crecimiento es también debido en gran parte al agua («agua de crecimiento»). Como las plantas necesitan incorporar CO, atmosférico para realizar la fotosíntesis (v. 6.5) y a lo largo de la evolución no se ha creado ninguna cubierta superficial permeable a la entrada de agua, pero que sí permite el paso del C O „ las plantas se ven constantemente sometidas a una pérdida de agua por transpiración («agua de transpiración») (v. 6.3.4.1). Si esta pérdida no se compensa con un nuevo aporte de agua, entonces la célula pierde turgencia. En las plantas terrestres la transpiración provoca

6 . 3 Economía hídrica

además una cierta refrigeración del organismo. Pero esta función no es imprescindible para la vida, y este hecho se manifiesta, p. ej., en la existencia de plantas C A M (v. 6.5.9), plantas características de zonas áridas y cálidas que durante el día mantienen cerrados los estomas y reducen así sustancialmente la transpiración. Por regla general, cuando la temperatura es muy elevada, las plantas lo que hacen es disminuir, y no aumentar, la transpiración. Debido a que. normalmente, los órganos responsables de la absorción de agua también lo son para la absorción de nutrientes minerales, y ambos procesos están relacionados energéticamente, la discusión de la economía hídrica se trata de forma conjunta con la economía de las sustancias minerales. El centro de las reflexiones serán las plantas terrestres superiores (helechos y espermatófitos): para ellos es de especial importancia la existencia de una economía hídrica regulada, pues viven en ambientes que se caracterizan por estar sometidos de forma regular a un déficit hídrico (suelos relativamente secos y aire seco). Como las plantas no pueden transportar el agua de forma activa (v. 6.1.4.2), ésta se mueve pasivamente tanto a nivel celular como a nivel macroscópico a lo largo de su gradiente de potencial químico, es decir, desde el lugar con potencial hídrico más negativo (ec. 6-10, 6-15). Durante este proceso su entalpia libre disminuye; se trata, pollo tanto, de un proceso exergónico que transcurre de forma espontánea. El camino continuo del agua desde el suelo, pasando a través de la raíz y de los vasos conductores del xilema hasta llegar a los tejidos y finalmente hasta los lugares donde se pierde el agua, así como también los procesos de la pérdida de agua, se pueden entender, desde el punto de vista energético, a partir del concepto de potencial hídrico. Pero como en cada uno de los tramos a lo largo de la vía de transporte la fuerza motriz y los mecanismos de transporte son distintos, se requiere una observación más minuciosa. Para una mejor claridad, este tema se subdivide en tres apartados correspondientes a la absorción, a la pérdida y al transporte de agua respectivamente. Previamente se tratan los mecanismos de transporte principales y la economía hídrica celular.

6.3.1 Mecanismos de transporte El movimiento del agua se basa en dos mecanismos esen ciales: la difusión y la corriente en masa.

6.3.1.1 Difusión Bajo el concepto de difusión se entiende la mezcla pasiva de partículas a través de movimiento térmico. La difusión provoca el flujo neto de una sustancia en una determinada dirección siempre y cuando en el espacio de difusión haya una diferencia de potencial químico de dicha sustancia. En una fase mixta (p. ej., un disolvente con sustancias disueltas en él), todos los componentes para los que exista un gradiente de potencial químico, es decir, también el disolvente, muestran un flujo neto hasta que las diferencias de potencial químico se han igualado (v. 6.1.4). En la ma-

253

yoría de casos, la diferencia de potencial químico que promueve un proceso de difusión se debe a un gradiente de concentración de la sustancia. El flujo («velocidad de difusión», J) es la cantidad de una sustancia (i) que difunde por unidad de superficie e intervalo de tiempo. La dependencia del flujo del gradiente de concentración de (i) a lo largo de la distancia x (Ac. /Ax) perpendicular a la superficie promedio es lo que se describe como la primera ley de la difusión de Fick:

J¡ = —D¡

Ac¡

(ec. 6-30)

Ax

Se puede expresar, p. ej., en mol m 2 s"1. Así que la velocidad de difusión es directamente proporcional al gradiente de concentración de la sustancia que difunde. El factor de proporcionalidad D se denomina coeficiente de difusión ( m s '), y bajo condiciones isotérmicas e isobáricas, es específico para la cada sustancia y dependiente del medio de difusión. Los gases, como p. ej., CO, y 0 „ difunden en el aire aproximadamente 105 veces más rápido que en el agua (CO, en el aire: I cm s~', en el agua: 10 5 c m s '). El símbolo negativo de la ecuación indica que el flujo de una sustancia es positivo si ésta se mueve en una dirección de gradiente de concentración decreciente, es decir, de más a menos concentración de la sustancia. Como la velocidad de movimiento de las moléculas aumenta con el incremento de la temperatura, entonces la velocidad de difusión de la temperatura es proporcional y de valor = 0 en el cero absoluto (0 K ) . La segunda ley de Fick relaciona la distancia recorrida por la sustancia difusiva (x) con el tiempo (t): x = kVT. »

(ec. 6-31)

Según esta ecuación, la distancia recorrida es proporcional a la raíz del tiempo. El factor de proporcionalidad k tiene las unidades m s ' \ Por lo tanto, la difusión es sólo un mecanismo de transporte efectivo para distancias muy cortas; si se trata de recorrer distancias más largas, este mecanismo cesa. Algunos valores numéricos evidencian este hecho. Así, el colorante fluoresceína se difunde en agua (a una temperatura dada y con un gradiente determinado) hasta 87 p m en un segundo, en un minuto alcanza 675 pm. en una hora unos 5 mm y en un año sólo unos 50 cm. Dentro de las dimensiones de las células vegetales, la rapidez de difusión llega, pues, a ser considerable. Con los gradientes de concentración y las demás condiciones ordinarias, una molécula de azúcar, p. ej„ que se ha formado en una hoja de la copa de un árbol, a 30 m de altura, si sólo se moviese por simple difusión no llegaría a las raíces en el tiempo que dura la vida normal de un árbol.

La difusión como mecanismo de movimiento del agua es importante: • en parte para el transporte de agua entre las soluciones del suelo y los apoplastos, • para el transporte de agua entre los apoplastos y simplastos, • para el transporte de agua a través de las membranas celulares, • para el paso del agua desde los apoplastos hacia el aire intercelular de, p. ej., cámaras aeríferas de las hojas, • para el paso de las moléculas de agua desde el aire intercelular hacia la atmósfera. Durante mucho tiempo no se comprendió el rápido mecanismo de difusión del agua a través de las membranas celulares.

2 5 4

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

moléculas de agua / \

•

?

r

í

molécula de acuaporina

i

%

!

r

?

, .

. r . í

¿ ,

BICAPA LIPIDICA

.u, * • A

5' • * . f

*. ? IwNr

i ^ . f

4'

4

Actualmente se considera que la difusión de las moléculas de agua a través de «agujeros» de la bicapa lipídica, por un lado, y a través de canales proteicos específicos para el agua, las acuaporinas (situadas en las membranas celulares, fig. 6-25), por otro, es debida a la baja resistencia que ejerce la membrana celular frente al agua (el agua se difunde a través de la membrana celular casi igual de bien que si lo hiciera a través de una capa de agua del mismo grosor). Mediante la regulación de la cantidad de acuaporinas y la fosforilación de las mismas la célula es capaz de modificar la permeabilidad al agua de sus membranas según se requiera.

6.3.1.2 Corriente en masa En el transporte de agua a larga distancia, el mecanismo de difusión deja de actuar y aparecen corrientes masivas de agua. Estas son características: • para el transporte de agua en los vasos xilemáticos, • para el transporte de agua en el suelo, • en ciertas ocasiones, para el transporte de agua en los apoplastos, p. ej., en la hoja y en la raíz, • para el transporte de agua vía floema (v. 6.8.3). Mientras que en la difusión la fuerza motriz viene determinada por las diferencias en el potencial de concentración del agua, en el caso de la corriente en masa son las diferencias en el potencial de presión entre dos lugares las que la promueven (v. 6.3.5, 6.8.3). Dentro del potencial químico (y también del potencial hídrico) los distintos potenciales parciales hacen diferentes aportaciones a la fuerza motriz para el transporte de agua por difusión o por corriente en masa. Mediante la ley de Hagen-Poiseuille se describe cómo depende la corriente en masa de la diferencia de presión; esta ley se cumple sólo para capilares ideales:

At

7t r

8 r\

Ax

Nota: p es idéntico al potencial de presión de la ecuación del potencial hídrico (ec. 6-15). pero el n de la ec. 6-32 es el número pi y no debe confundirse con la presión osmótica f l de la ecuación del potencial hídrico.

1

Fig. 6-25: Difusión de las moléculas de agua a través de las biomembranas y de los poros selectivos para el agua de la proteína transmembrana acuaporina. - Según L. Taiz y E. Zeiger, cedido amablemente.

AV

y por otro muy dependiente del radio de los capilares (para una diferencia de presión Ap /Ax y una viscosidad TI dadas): si se duplica el radio, el flujo de volumen por unidad de tiempo se multiplica por un factor de 2J = 16. El símbolo negativo es necesario, ya que se origina un flujo positivo en dirección a la presión hidrostática decreciente (Ap/Ax < 0).

(ec. 6-32)

El flujo de volumen AV/At (se expresa, p. ej., en m ' s"') puede ser por un lado, según esta ecuación, directamente proporcional a la diferencia de presión Ap/Ax (en condiciones de radio r del capilar y viscosidad r) del líquido constantes).

6.3.2 Economía hídrica celular 6.3.2.1 Ósmosis Las células absorben y ceden el agua mayoritariamente por ósmosis, donde el mecanismo de transporte es la difusión. Bajo el concepto de ósmosis se entiende la difusión de partículas a través de una membrana selectivamente permeable. Este es el caso de las membranas biológicas (v. 2.2.5), que son muy permeables al disolvente (el agua) y en cambio, en situación ideal, son impermeables o poco permeables a las sustancias disueltas en él. Si mediante una membrana selectivamente permeable se separan dos soluciones con distinta concentración de soluto, se establece una diferencia de potencial hídrico ( A l f ) a ambos lados de la membrana, siendo más negativo el potencial hídrico (U') del lado que contiene la solución más concentrada. Mediante el osmómetro (célula de Pfeffer. fig. 6-29) se ha podido demostrar experimentalmente que las moléculas de agua difunden desde la solución más diluida (menos concentrada) hacia la menos diluida (más concentrada) siguiendo su gradiente de concentración. Durante el proceso y debido a la entrada de moléculas de agua (dilución), el compartimento con la solución más concentrada experimenta un aumento de volumen tal que da lugar a una presión hidrostática. La entrada de agua en el compartimento con potencial hídrico más negativo, es decir, el más concentrado, tiene lugar hasta que la presión hidrostática originada por la corriente entrante de agua compensa la diferencia de potencial hídrico de ambos compartimentos (AMJ = 0). La célula viva se comporta como un osmómetro: las membranas selectivamente permeables son el plasmalema y, debido a que las sustancias osmóticamente activas se acumulan mayoritariamente en el j u g o vacuolar, también el tonoplasto. En condiciones de disponibilidad hídrica, la célula absorbe agua por vía osmótica como mucho hasta que se cumple AM' = 0. Debido a la poca elasticidad de la pared celular, la célula solo puede experimentar un aumento de volumen limitado y consecuentemente se crea, en respuesta a la corriente de entrada de agua por ósmosis, una presión hidrostática en el interior de la célula también denominada turgencia o presión de turgencia. En una asociación de tejidos, las células turgentes hacen una aportación adicional al potencial de presión al ofrecer resistencia a la expansión de las células que absorben agua. Como a nivel celular el potencial de gravitación se puede despreciar, el potencial hídrico ^ de una célula o de un tej i d o se puede expresar según la ecuación 6-15 (v. 6.1.4.2) como:

6 . 3 E c o n o m í a hídrica

tubo ascensional

presión hidrostática de la columna de agua

pared del vaso solución de caña de azúcar ( ^ < 0 )

H,0 (H* = 0) membrana selectivamente permeable

medio; Z , célula). Bajo estas condiciones la célula va perdiendo agua hasta que W M = W z ; esto sucede debido a la corriente de salida de agua que, en primer lugar, destruye el potencial de turgencia y finalmente, a medida que se va perdiendo más agua, provoca un incremento de 11; mediante estos procesos ^ s e vuelve cada vez más negativo hasta que alcanza el valor de l P M . El proceso de la plasmólisis se puede invertir en un medio hipotónico (*PM > y entonces se habla de deplasmólisis. En un medio hipertónico también se da deplasmólisis con el del tiempo, debido a que mediante el proceso de difusión a través de la membrana celular se compensa lentamente la concentración de sustancias osmóticas extracelulares y a que las células se adaptan a las concentraciones de las sustancias osmóticas endógenas. Se denomina plasmólisis incipiente al estado en el cual el protoplasto empieza a desprenderse de la pared celular como respuesta a la corriente de salida de agua de la célula. Si se introduce una célula (o un tejido) en soluciones con distinta concentración de sustancias osmóticas y se identifica luego aquella solución isotónica en la cual se observa plasmólisis incipiente y que por lo tanto la turgencia alcanza el valor cero (p = 0), entonces se cumple que: = -nz =

Fig. 6-26: Esquema de un osmómetro (célula de Pfeffer).

= p - n (p = presión hidrostática, turgencia; -IT = potencial osmótico) El *P de una célula (o de un tejido) oscila entre los límites = O (cuando p = I I ) y = - I I (cuando p = 0). El potencial hídrico es igual a cero cuando la presión de turgencia compensa por c o m p l e t o al potencial osmótico (turgencia completa): a falta de turgencia (p = 0, estado de marchitez) en la célula (o tejido) se crea un potencial hídrico negativo máximo cuyo valor viene determinado por n . es decir, por la suma de las concentraciones de todas las sustancias osmóticamente activas de la célula (o del tejido). Las relaciones entre *P. p, I I y el volumen celular se pueden observar en la figura 6-27.

(ec. 6-33)

*PMes igual a - f l M porque una solución que está en equilibrio con su entorno no ejerce presión hidrostática, y de ahí se deduce que: I1M = Fl z . Otro método para determinar el potencial osmótico es el de la crioscopia (gr. kryos, escarcha) de jugos celulares obtenidos por prensado, es decir, la determinación de la degradación del punto de congelación. El potencial osmótico no sólo puede llegar a ser muy distinto entre especies (fig. 6-28), sino que también difiere en cada uno de los órganos y tejidos de una misma planta. En las células parenqui-

(MPa)

1,5

-

v=p-n

1,0 -

0,5

Aparte de los compuestos orgánicos como los azúcares y los ácidos orgánicos, las sales inorgánicas son también sustancias osmóticamente activas que se acumulan sobre todo en el j u g o vacuolar, es decir, en el interior de los vacúolos y en el citoplasma (v. 6.2.3). Las sustancias osmóticamente activas más importantes cuantitativamente son el K~ y sus contraiones, el Cl y/o los ácidos orgánicos c o m o el malato. La concentración total de sustancias osmóticas en el j u g o vacuolar es normalmente del orden de 0,2-0,8 M . En determinadas células (p. ej. las oclusivas, v. 8.3.2.5) dicha concentración puede sufrir cambios bruscos y reversibles. Una solución de K C I 0,1 M tiene, a 25 "C. un potencial osmótico de - 0 , 4 6 MPa. El potencial osmótico de una célula se puede determinar a partir de experimentos de plasmólisis. Bajo plasmólisis (fig. 2-60) se entiende el desprendimiento del protoplasto de una célula de su pared celular como consecuencia del encogimiento que experimenta la célula en un medio hipertónico (un medio para el que se cumple 4 ' M < l P / , M ,

255

maxima turgencia \ inicio del marchitamiento

plasmólisis

100

150

200

volumen (%)

Fig. 6-27: Variación del tamaño de la célula durante la absorción y cesión osmótica de agua.

256

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

plantas acuáticas geófitos plantas de prados plantas cultivables malas hierbas hierbas de bosques húmedos hierbas de bosques secos árboles planifolios, arbustos árboles aciculifolios p. leñosas mediterráneas arbustos pequeños plantas estépicas plantas del desierto plantas suculentas halófitos - T

1 0

-1

- — P l a n t a s de manglares p. tolerantes a la salinidad

1 -2

1 -

1 3

-

1

4

-

5

1 -

unos valores de potencial hídrico más o menos negativos. Esto se puede determinar, p. ej., a través del método de compensación (fig. 6-29), que consiste en equilibrar segmentos de tejido de peso conocido en medios (p. ej. solución de sacarosa) con potenciales hídricos distintos y luego pesarlos de nuevo. En un medio hipertónico ( ^ < >1;0) el tejido (G) perderá agua, mientras que en un medio hipotónico (VÍJM > I 1 ,.) la absorberá. A partir de la representación gráfica de la variación del peso en función de 4 ^ se puede determinar mediante interpolación el punto en el cual los segmentos de tejido no experimentan ninguna variación de peso ( l P M = *V 0 ). Pero l P M es igual a - I I M (v. arriba) y por eso . = -F1M. El potencial hídrico del lejido es igual al potencial osmótico—TTM de aquella solución en la cual el tejido no ha experimentado flujo neto de agua alguno ni tampoco variación de peso.

6

potencial o s m ó t i c o

6.3.2.2 Efectos matriciales Fig. 6-28: Amplitud de oscilación del potencial osmótico del jugo celular de las hojas obtenido por presión en distintos tipos ecológicos de plantas. La amplitud indicada resulta de la diferencia entre el valor más bajo y el más alto que se han obtenido en las especies de cada uno de los grupos ecológicos. - Según H. Walter.

máticas de la corteza de la raíz los valores de potencial osmótico oscilan entre -0.5 y -1.5 MPa, en los vástagos los valores son normalmente más negativos cuanto más larga sea la distancia hasta la raíz, alcanzando en las células del tejido foliar valores de - 3 hasta - 4 MPa. Los valores típicos para las hojas de haya: - 1 , 4 MPa en las células de la epidermis inferior, - 2 , 1 MPa en el parénquima esponjoso y - 3 , 8 MPa en el parénquima en empalizada. Las plantas que viven en ambientes muy secos, p. ej. en ios desiertos, o sobre suelos muy salinos, como los del litoral marino o de los desiertos salados, pueden tener j u g o celular con valor osmótico muy elevado. Se han medido valores superiores a - 1 0 MPa (Limonium en suelos salinos < - 1 6 MPa. Atriplex < - 2 0 MPa). Ciertos mohos pueden vivir incluso en soluciones de azúcar muy concentradas (p. ej., jalea de frutas) con potenciales osmóticos de hasta - 2 2 MPa.

Las plantas que toleran sin daño grandes oscilaciones del potencial osmótico se llaman eurihídricas; se oponen a ellas las estenohídricas, que sólo aceptan una pequeña amplitud de variación (fig. 6-28). En el ambiente natural de una planta la mayoría de células y tejidos alcanzan sólo excepcionalmente el punto de máxima turgencia (p = TI, VP = 0), normalmente presentan

1

x

segmento de tejido 0 P G ) medio ( ¥ „ = - n j

aumento de peso vO-

disminución de peso

t \

(T,= « P j X

nu \

v

• M '

G

> 4 '

U

)

•

Fig. 6-29: Método de compensación para la determinación del potencial hídrico de segmentos de tejido a través de las variaciones de peso que experimentan entre antes y después de ser introducidos en unas soluciones de sustancias osmóticas impermeables y con potencíales osmóticos (potenciales hídricos) distintos.

Junto al movimiento osmótico de moléculas de agua entre zonas con distinta concentración de sustancias disueltas, los efectos matriciales desempeñan también un papel muy importante en los protoplastos y, sobre todo, en las paredes celulares. El conjunto de dichos procesos puramente físicos se denomina hinchamiento, y consiste, por un lado, en la formación de capas hidratantes (hidratación ) alrededor de macromoléculas polares como. p. ej., polisacáridos y proteínas, y por otro, en fuerzas capilares como p. ej. la retención de agua por capilaridad en las microfibrillas y los espacios intermicelares de la pared celular. En ambos casos, los efectos sobre el potencial hídrico pueden entenderse a partir de las fuertes presiones hidrostáticas locales que se forman en las finas y curvadas películas de agua (su grosor es de unas pocas capas de moléculas). La causa es la elevada tensión superficial del agua (y = 7,28 • 1CT8 MPa m). La relación entre el potencial p de la ecuación del potencial hídrico (ec. 6-14,6-15) y la tensión superficial y es: p = -2 y r1

(ec. 6-34)

siendo r = radio de curvatura del menisco. Si r alcanza valores muy pequeños, entonces la presión hidrostática local se vuelve muy negativa y en consecuencia también el potencial hídrico se vuelve muy negativo. Esto se da, p. ej., cuando las paredes celulares y los protoplastos se secan (como ocurre en las semillas secas o en los talos de los musgos), pero juega también un papel importante en las paredes celulares de las raíces en suelos secos, en hojas transpirantes y condiciona los potenciales hídricos tan negativos de suelos secos. Por otro lado, las estructuras hidratadas que están inmersas en un medio acuoso, como p. ej. las proteínas disueltas en una solución acuosa o los polisacáridos estructurales de las paredes celulares saturadas de agua, contribuyen muy poco al potencial hídrico total, pues r aumenta comparativamente (fig. 6-30). En aquellos sistemas en los cuales los efectos matriciales determinan el potencial hídrico y en consecuencia resulta difícil determinar p y - Í 1 por separado (p. ej., en semillas, paredes celulares y suelos secos), se acepta su determinación conjunta y ambos se expresan juntos bajo el concepto de potencial inatricial (T, también denominado potencial hídrico matricial). Pero hay que tener en cuenta que al establecerse el potencial matricial no intervienen fuerzas nuevas, sino exclusivamente aquellas ya incluidas en la ecuación del potencial químico del agua (ec. 6-10). Por

6 . 3 Economía hídrica

del género Dendrobium, presentan un tejido absorbente, el velamen (v. 4.3.3.3, fig. 4-73), capaz de retener agua por capilaridad. A partir de esta reserva hídrica las raíces absorben el agua por osmosis.

p=-2yrH

r muy pequeño

257

r grande

presión hidrostática

presión hidrostática

fuertemente negativa

levemente negativa

Fig. 6-30: Desarrollo de la presión hidrostática, localmente muy negativa, en las delgadas películas (capas) de agua de fuerte curvatura (a la izquierda, p. ej., capas de hidratación alrededor de filamentos de la pared celular, de coloides del suelo, proteínas). En condiciones de saturación total de agua (a la derecha) los efectos son poco importantes debido a los grandes radios. Por eso las proteínas en el plasma celular, p. ej., contribuyen muy poco al potencial hídrico de la célula.

eso no se admite la inclusión del nuevo término x en la ecuación del potencial hídrico. Los conceptos tratados en los apartados 6.3.1 y 6.3.2 permiten un mejor entendimiento de la economía hídrica del organismo vegetal entero.

6.3.3 Absorción del agua a través de la planta Los talófitos, que aún no han desarrollado protección alguna contra la transpiración, pueden absorber agua por toda su superficie a partir de los sustratos humedecidos o tras mojarse con la lluvia o el rocío. Dependiendo de si los talos se encuentran en estado hidratado o seco, la osmosis o el potencial matricial (o mátrico) pueden desempeñar un papel considerable en los respectivos casos. Algunos de estos organismos, como ciertas algas, liqúenes y musgos, cuando se secan pueden llegar a generar potenciales negativos tan fuertes (incluso inferiores a - 1 0 0 MPa, v. tabla 6-11) que les permiten, además, absorber el vapor de agua del aire húmedo y alcanzar así una fotosíntesis neta positiva sin necesitar el suministro de agua líquida. El hinchamiento es también responsable de la absorción de agua a través de semillas secas. Las plantas acuáticas sumergidas constituyen, p. ej., una excepción, pues no poseen cutícula o la tienen muy permeable, y por ello pueden absorber agua por toda su superficie (osmóticamente). En algunas plantas terrestres se han formado puntos de entrada de agua en órganos aéreos, p. ej., los puntos de inserción de pelos mojables, la base del lado interno de los pares de agujas (en los pinos) o «escamas absorbentes» hinchables especiales (p. ej., en bromeliáceas epífitas, v. 11.2. fig. 4-74). Estos puntos de entrada no están cutinizados o lo están muy poco y. en general, absorben agua por capilaridad. En períodos secos se protegen de la fuerte pérdida de agua cambiando su postura. Las raíces aeríferas de algunos epífitos, p. ej. de las orquídeas

La plantas superiores terrestres (pteridófitos y espermatófitos) absorben agua (a excepción de las recién comentadas especializaciones en la zona del vástago) principalmente a través de la raíz, pues la cutícula y el tejido suberoso del vástago ofrecen una fuerte resistencia a la difusión del agua. Ello tiene por consecuencia que la toma de agua por los órganos aéreos, mojados por la lluvia o el rocío, por regla general apenas juega papel alguno. Debido a la elevada tensión superficial del agua, ésta tampoco penetra a través de los estomas abiertos del vástago; se supone que algo parecido también ocurre con las lenticelas. El proceso de absorción del agua a través de la raíz se puede dividir en diversos apartados: • la absorción de agua del apoplasto a la célula. • la transmisión del agua absorbida desde el suelo hacia los apoplastos, • el transporte del agua dentro de la raíz hasta los vasos xilemáticos. La absorción de agua del suelo por las raíces es posible cuando existe un gradiente adecuado de potencial hídrico (A*P). El potencial hídrico del suelo se determina sólo en pequeña parte por osmosis debido a que la solución del suelo está muy diluida (los valores típicos para *P son de -0,02 MPa, pero en suelos salinos son < - 0 , 2 MPa). En la mayoría de casos se determina a través del potencial de presión, también denominado potencial matricial, el cual oscila fuertemente según la humedad del suelo (ec. 6-34). En suelos saturados después de una tormenta o en las capas de suelo más profundas, próximas al nivel freático, dicho potencial alcanza valores cercanos a cero, así que: W = 0. El agua que llega al suelo con las precipitaciones es retenida en parte en los horizontes superiores del suelo por absorción y por capilaridad en forma de «agua de retención», otra parte desciende como «agua gravitacional» hasta cl nivel freático. En general, el sistema radical sólo puede disponer de una parte mayor o menor del agua retenida. El poder de retención de agua del suelo (g de H.O por l(X) m i de tierra) se llama capacidad hídrica. Aumenta con el contenido del suelo en material finamente disperso y en materia orgánica: es progresivamente mayor al pasar de la arena al limo, a la arcilla y a los suelos turbosos. Cuanto más finas y porosas sean las partículas del suelo, más negativos serán los potenciales hídricos que se establecerán cuando éste se seque (ec. 6-34).

A l disminuir el contenido hídrico del suelo su potencial hídrico se vuelve más negativo, pudiendo alcanzar fácilmente valores iguales o inferiores a - 2 MPa. Como ya se ha dicho, los potenciales hídricos de la raíz se determinan esencialmente a partir de los potenciales osmóticos del jugo vacuolar. Dichos potenciales se pueden adaptar a los requerimientos, siempre dentro de unos límites, variando la concentración de sustancias osmóticamente activas, y además oscilan considerablemente según la especie. Así en Phaseolus se han observado potenciales osmóticos de - 0 , 2 a - 0 , 3 5 MPa, en Petargonium unos - 0 , 5 MPa, en halófitos (plantas de terrenos salinos) < - 2 MPa y en plantas de desierto incluso < - 1 0 MPa. En general, las tensiones de succión son suficientes para captar la mayor parte del agua retenida por el suelo. La absorción de agua por las raíces puede caracterizarse por la fórmula siguiente:

258

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

W = A

V ra/

^

(ec. 6-35) Ir

Así pues, la cantidad de agua absorbida por el sistema radical por unidad de tiempo, W a , es proporcional a la superficie de las raíces capaces de absorber agua, A (fundamentalmente superficie de los pelos radicales) y a la diferencia de potencial hídrico entre raíz y suelo y es inversamente proporcional a la suma de las resistencias de transporte (Xr) para el agua en el suelo y en el paso del suelo a la planta. La superficie de los pelos radicales apta para la absorción de agua es a menudo muy grande. Así, en una sola planta de centeno se ha calculado que existen aproximadamente 1.43 • 10'" pelos radicales vivientes, con una superficie total de 400 m' reunidos en un sistema radical que ocupa 56 litros de suelo. Esta superficie de pelos radicales es más de 10 veces mayor que el total de superficie de contacto entre las células del mesofilo de la hoja y los espacios intercelulares (v. 6.3.4.1), una superficie relevante para la transpiración.

Las zonas de pelos radicales de los ápices de la raíz son los lugares más importantes de absorción de agua e iones. Pero hay plantas que en lugar de pelos radicales tienen ectomicorrizas (v. 9.2.3): los hongos micorrízicos viven en simbiosis con estas plantas y realizan en ellas las mismas funciones que los pelos radicales. Los pelos radicales están en contacto muy íntimo con el suelo (fig. 6-20). El agua entra por ósmosis en el interior de los pelos radicales a través de los apoplastos, los cuales están en equilibrio con la solución del suelo. Durante este proceso, en aquellos puntos en los que el apoplasto pierde agua se produce un decremento de la presión hidrostática. El gradiente de presión que se establece en dirección a la solución del suelo proporciona más tarde agua al apoplasto a través de una corriente en masa o flujo capilar (recirculación del agua). La absorción del agua del suelo en la zona de los pelos radicales provoca una disminución de la presión hidrostática y del potencial hídrico del suelo que está alrededor de los pelos radicales respecto a las zonas vecinas más profundas y sin raíces. Luego la corriente de agua se mueve a lo largo del gradiente de presión mediante un flujo en masa. La capacidad que posee el suelo para reconducir el agua es muy variable según el tipo de suelo del que se trate; pero hasta en los suelos con mejor reconducción (los de poro pequeño, p. ej., la arcilla), éste resulta ser un proceso muy lento y que además puede recorrer tan sólo distancias muy cortas (como máximo algunos centímetros). La planta supera la dificultad gracias a que las raíces crecen hacia el agua. Las partes del sistema de raíces que no alcanzan lugares del suelo con agua utilizable pueden morir, mientras otras crecen vigorosamente en las porciones de suelo más ricas en humedad, de modo que el sistema de raíces en su conjunto puede desarrollarse muy asimétricamente. Con gradientes correspondientes de potenciai hídrico, las raíces también pueden ceder agua al suelo. Así, se puede dar el caso de que las raíces lleven agua de estratos del suelo más húmedos y de ordinario más profundos a otros más secos y generalmente más altos (ing. hydraulic lift, fig. 13-25). La fuerte disminución de la absorción de agua con las bajas temperaturas (en muchas plantas ya a algunos grados sobre 0 °C) debe obedecer, aparte de ai aumento de resistencia al transporte en el suelo y al descenso de la permeabilidad del plasmalema para el agua, sobre todo a la disminución del crecimiento de las raíces. A temperaturas < - 1 "C se congela el agua retenida en el suelo, con lo que resulta imposible toda absorción (desecación por helada); las consecuencias se valoran a menudo falsamente como «congelación» de la planta.

Si el suelo se deseca tan fuertemente que el sistema de raíces en su conjunto no puede absorber agua o la absorbe en cantidad insuficiente, o incluso, a consecuencia de una inversión del gradiente de potencial hídrico, pierde agua en el suelo, se produce el marchitamiento de la planta, que, a partir de un determinado potencial hídrico del suelo, es irreversible («marchitamiento permanente»). Las hierbas adaptadas a la humedad alcanzan este estado a unos - 0 , 7 a - 0 . 8 MPa de potencial hídrico del suelo, la mayoría de las plantas cultivadas en agricultura a - 1 hasta - 2 MPa, plantas de biótopos moderadamente secos y numerosos vegetales leñosos a u n o s - 2 a - 3 MPa. La práctica agronómica acepta convencionalmente como punto de marchitamiento permanente del suelo una tensión de succión del mismo de - 1 , 5 MPa. Dentro de la raíz el agua difunde principalmente por la vía del simplasto siguiendo un gradiente de potencial osmótico que se vuelve más negativo en dirección a la endodermis. Desde el córtex de la raíz hasta la banda de Caspari, las células pueden absorber también el agua osmóticamente a partir del apoplasto; ello requiere una recirculación del agua desde la periferia de la raíz hacia los apoplastos mediante una corriente en masa radial. El agua llega al cilindro central de la raíz por vía osmótica, especialmente si la planta tiene una buena disponibilidad hídrica, y en menor medida si la planta no transpira (p. ej. durante la noche). Los iones que llegan al apoplasto del cilindro central procedentes de la endodermis y del parénquima vascular, provocan allí una disminución del potencial hídrico que a su vez causa el movimiento de agua desde la célula hacia el apoplasto. En estas condiciones de alta disponibilidad de agua y baja transpiración puede originarse en el xilema de las raíces una presión hidrostática positiva denominada presión de raíz o presión radical. La banda de Caspari y la endodermis desempeñan junto a la función de barrera contra la difusión de agua y solutos por la vía del apoplasto hacia el cilindro central, una segunda función esencial que consiste en impermeabilizar el cilindro central para que se pueda generar una presión radical. Dicha presión se puede det e r m i n a r adaptando un m a n ó m e t r o en la base de un vástago recién cortado justo por encima de la raíz, y presenta normalmente un valor inferior a 0,1 MPa, pero puede alcanzar valores superiores, como en el caso del abedul y de la tomatera, con valores de hasta más de 0,2 MPa y 0.6 MPa respectivamente. De ahí que la presión de raíz pueda hacer una cierta aportación al empuje del agua en el transporte a larga distancia (v. arriba). En condiciones de poca disponibilidad hídrica o de transpiración elevada (v. 6.3.4) el xilema experimenta tal pérdida constante de agua que no es posible generar una presión hidrostática positiva en él y en la zona de la raíz predomina también una presión hidrostática negativa y un potencial hídrico negativo. Este potencial hídrico negativo provoca una pérdida de agua desde los protoplastos de la endodermis y de las células del parénquima vascular, proceso que implica que sus potenciales osmóticos e hídricos se vuelvan más negativos: el agua puede difundir luego nuevamente por vía simplástica desde la periferia de la raíz o se genera una corriente de agua desde ei apoplasto del parénquima del córtex. En esta situación fisiológica la banda de Caspari vuelve a ser de gran importancia, pues evita la entrada incontrolada de solución y aire del suelo.

6 . 3 Economía hídrica

transpiración

A

16 endosperma

Ml h

1

B zona del floema

azúcar aminoácidos

endosperma,

zona del cámbium vascular

cotiledones

zona del xilema

agua de crecimiento r i i_ 5 pin

cotiledones 10 m m

259

hipocótilo flujo en el floema

flujo en el xilema 38 jif h" 1

17 |jl h " floema -

€

!

•

*

xilema

raíz

•

flujo acropétalo de H ? 0

•

flujo basipétalo de H 2 0

agua minerales

Fig. 6-31: Economía hídrica y circulación del agua en una plántula de Ricinus de 6 días (germinación en condiciones de humedad relativa del 95 %,

temperatura de 28 °C y oscuridad). A Aspecto de la planta germinante (izquierda) y balance hídrico (derecha); en rojo, los flujos de agua. Las velocidades de corriente medidas en el punto de muestreo M fueron: xilema = 1,7 m h"' (acropétalo), floema = 2,1 m h"' (basipétalo). B Prueba de la existencia de una corriente de agua en la plántula viva a través de las imágenes obtenidas por resonancia magnética nuclear 'H ('H-NMR, ing. nuclear magnetic resonance). La imagen NMR representa una lámina de tejido de 1 mm de grosor extraída del punto de muestreo M (v. A). En el floema (exterior) el agua circula desde la punta del vástago en dirección a la raíz ( = basipétalo) y en el xilema lo hace en dirección contraria (= acropétalo), se ve claramente a través de rasterización (rojo: flujo basipétalo; blanco: flujo acropétalo). La plántula transporta a través del xilema minerales y el agua para el crecimiento y el llenado del floema. El agua se pierde constantemente por transpiración. En el floema se transportan nutrientes procedentes del endosperma. - Según W. Kóckenberger, cedido amablemente.

6.3.4 Pérdidas de agua a través de la planta Del total de agua que absorbe la planta, la mayor parte se cede al exterior en forma de vapor de agua («agua de transpiración», transpiración, v. 6.3.4.1) y otra parte contribuye al aumento de volumen en las plantas que están creciendo («agua de crecimiento»). En casos excepcionales el agua se cede en forma líquida (gutación, v. 6.3.4.2). En las plantas herbáceas de crecimiento rápido, el agua de crecimiento puede representar una parte considerable del balance hídrico global; en el maíz, p. ej., representa un 1020 % del agua de transpiración. Cuando los estomas están abiertos, la transpiración es la principal fuerza motriz para el transporte de agua a larga distancia por el xilema. Pero si los estomas están cerrados (p. ej. durante la noche) o en respuesta a una humedad relativa elevada la transpiración se ve reducida (o hasta casi reprimida, como ocurre experimentalmente cuando se coloca una planta en una atmósfera saturada de agua), de todos modos sigue habiendo una corriente de agua en el xilema. Esta corriente se origina y se mantiene mediante: • el establecimiento de la presión de raíz (v. 6.3.3), • los potenciales osmóticos altamente negativos de los órganos periféricos metabólicamente activos, especialmente de las hojas fotosintéticas, que son las que «enlazan» la mayor parte del agua de crecimiento, y • mediante el flujo de agua en el floema, el cual se equilibra en los lugares de carga del floema (v. 6.8.2) a través del agua del xilema; esta circulación interna de agua se

ha podido demostrar recientemente y por primera vez en la planta viva a través de las imágenes obtenidas por espectroscopia de resonancia nuclear (fig. 6-31). Se calcula que en los árboles representa aprox. el 1-3 % y en el maíz aprox. el 5-10 % del agua de transpiración. Si bien en estas situaciones de baja transpiración el contenido xilemático circula más lentamente que si hubiera una transpiración más elevada, también es cierto que este hecho se ve compensado por una mayor concentración iónica en el xilema, de manera que, independientemente de la magnitud de la transpiración, el aprovisionamiento mineral de la planta es suficiente. Esto queda demostrado en el experimento donde se compara el crecimiento de plantas sometidas a condiciones de humedad relativa distintas y con una disminución de la transpiración de hasta 15 veces, que resulta en una velocidad de crecimiento igual para todas ellas. El transporte de agua acropétalo (de la base hasta el ápice) también se ha podido determinar en el brote de Ranunculus trichophyllus, una planta sumergida y que por lo tanto no transpira. Su velocidad (> 80 cm h ') es suficiente para sostener un crecimiento máximo y un aprovisionamiento nutricional completo. Por eso, la transpiración debe observarse como un mal irremediable y no como un mecanismo de transporte vital de las plantas terrestres.

6.3.4.1 Transpiración El paso de la fase líquida a la gaseosa de las moléculas (transpiración) se da en todas las superficies limitantes

260

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

zona de convección

VASO XILEMÁTICO

capa límite inmóvil cutícula pared celular epidermis superior

parénquima en empalizada

parénquima esponjoso espacios intercelulares

Cesión del agua mediante: difusión de moléculas de agua en fase gaseosa epidermis inferior

transporte suplementario de

con células oclusivas

agua a través de la difusión de agua en fase liquida

capa limite

transporte suplementario de

inmóvil zona de convección

agua a través de una corriente en masa en el xilema y apoplastos

o -XX/ i o

-93,3 MPa

Fig. 6-32: Transporte de agua en una hoja hipoestomática. Sombreado en gris: espacios rellenos de agua líquida. Sin sombreado: espacios gaseosos (aire intercelular, aire exterior). Los valores numéricos indican potenciales hídricos y representan los valores de humedad relativa (HR) siguientes (a 20 °C): - 1 , 3 5 MPa 99 % HR, - 6 , 9 MPa 95 % HR y - 9 3 , 3 MPa 50 % HR (tabla 6-11). - Según el original de HJ. Rathke.

de la planta respecto al aire no saturado de vapor de agua. En los talófitos son las superficies externas del talo; en los connófitos, por un lado, las superficies externas del vástago. que por regla general están cutinizadas o suberificadas para reducir la transpiración y, por otro, las superficies limitantes de las células en el interior del cormo, que están en contacto con los espacios intercelulares. Desde los espacios intercelulares el vapor de agua difunde a través de los estomas hacia el exterior de la planta, pero antes de que pueda llegar a la atmósfera libre, debe primero cruzar la capa límite (una fina capa de aire quieto contiguo a la superficie de la planta), y luego es transportado rápidamente por los remolinos (corrientes de convección) (fig. 6-32).

diferencia de potencial hídrico entre el aire exterior y el aire de los espacios intercelulares. El potencial hídrico del agua se expresa a través de:

La fuerza motriz de la transpiración es aquí también un gradiente de potencial hídrico. la zona crítica del cual es la

Como indica la tabla 6-11. a medida que disminuye el grado de saturación de vapor de agua en el aire, el potencial hídri-

H,0 H:0

c S

H,0.sat.

(ec. 6-36)

(R.^onstante general de los gases: T. temperatura absolut a V H í 0 , volumen molar parcial de agua líquida: c® () concentración actual de vapor de agua: c* x ) MI, concentración a saturación de vapor de agua; c * ^ : cf MJ %ii. Se denomina también humedad relativa del airé y normalmente se expresa en tanto por ciento).

6 . 3 Economía hídrica

261

Tabla 6-11: Concentración relativa del vapor de agua en el aire (% de humedad relativa), que se encuentra en equilibrio con una solución de potencial osmótico determinado ( - n , en MPa) a 20 °C en un sistema cerrado. Humedad atmosférica relativa (%)

-n (MPa)

100 99,5 99,0 98,5 98,0 97.5 97,0 96,0 95,0

0 -0,67 -1,35 -2,03 -2,72 -3,41 -4,10 -5,50 -6,91

Humedad atmosférica relativa (%) 94,0 93,0 92,0 91,0 90,0 80,0 70,0 60,0 50,0

-n(M aire seco

-8,32 -9,79 -11,2 -12,6 -14,1 -30,1 -48,1 -68,7 -93,3

aire húmedo

Según H. Walter.

suelo seco

co decae rápidamente hacia valores muy negativos. La humedad relativa del aire que se encuentra en los espacios intercelulares es aprox. del 99 % (W = -1.35 MPa), la de la cámara subestomática con los poros abiertos es del 95 % (^P = - 6 , 9 MPa) y la humedad relativa promedio del aire atmosférico directamente por encima de los poros estomáticos es aprox. del 50 % (M^ = -93,3 MPa). En la figura 6-33 se recogen algunos valores para el potencial hídrico promedio de las ramas con hoja de distintos tipos de planta. En consecuencia, el rizófito se encuentra «fijado» entre el potencial hídrico comparativamente elevado del suelo y el bajo del aire (fig. 6-34). La fuerza motriz de la transpiración es el gradiente de potencial hídrico extremo que hay entre el aire atmosférico insaturado de vapor y el aire de los espacios intercelulares (respectivamente el de la capa límite no mezclada). Las moléculas de agua se difunden mucho más rápido en los gases que en el agua líquida. La pérdida de agua en los espacios intercelulares (y en la capa límite) incita la redifusión de moléculas de agua desde los apoplastos hacia el aire de los espacios intercelulares. Debido a eso. en los apoplastos se forman unas presiones hidrostáticas muy negativas (ec. 6-34) que promueven a su vez la reconducción de agua desde los vasos xilemáticos y su nueva difusión (redifusión) desde las células vivas del tejido foliar. Los vasos conductores están muy ramifica-

plantas acuáticas lantas de pantanos elechos árboles planifolios, arbustos • • • • • • • • árboles aciculifolios matorral seco plantas de manglares p. tolerantes a la salinidad

E

T" 2

-

4

-

6

-

8

potencial hídrico (MPa)

Fig. 6-33: Oscilaciones del potencial hídrico en hojas y ramas de tipos vegetales ecológicamente distintos. Medidas efectuadas con la cámara de presión según Scholander (fig. 6-39), con fuerte radiación solar durante el día. - Según W. Larcher.

suelo húmedo

-0,02

0

Fig. 6-34: Diferencia de potencial hídrico entre suelo, planta y atmósfera. El salto de potencial más grande no se encuentra entre suelo y planta, sino entre planta y atmósfera (fig. 6-32). - Según D. Gradmann.

dos en las puntas de las hojas, de manera que las células de la hoja presentan una distancia máxima de 0.5 m m hasta el siguiente vaso xilemático. Un aumento de la superficie transpirante tiene como consecuencia una intensificación de la transpiración; lo mismo sucede con todos los factores que hacen más fuerte la diferencia de potencial hídrico (diferencia de presión de vapor) entre planta y aire. El aumento de la temperatura del aire disminuye la humedad relativa del mismo, y con ello, el potencial hídrico (el del aire se hace más negativo). La elevación de la temperatura de los órganos transpirantes (p. ej., las hojas), por absorción de radiación, favorece el paso de agua de la fase líquida a la gaseosa. Un alto contenido en agua de la planta poco negativo) eleva igualmente la diferencia de potencial. El viento disminuye el grosor de la capa limitante, con su contenido relativamente alto de vapor de agua, y por ello aumenta la diferencia de potencial. La resistencia de la capa limitante al transporte del vapor de agua corresponde a 1-3 s cm cuando la velocidad del viento es de 0,1 m s , y queda reducida a 0,10,3 s cm 1 con un viento de 10 m s '.

Los principales órganos transpiradores de los cormófitos son las hojas. Debido a la gran superficie de las plantas foliosas, las pérdidas de agua por transpiración son a menudo muy importantes. Para que la planta no sufra daños durante el período de máxima transpiración, por lo menos la mayor parte de estas pérdidas de agua deben ser compensadas continuamente por absorción de agua del suelo. Se ha calculado que. en un bosque de haya, el 60 % aproximadamente de toda la precipitación caída durante el año es devuelto a la atmósfera como vapor de agua en la transpiración. Un girasol puede evaporar fácilmente I litro de agua durante un día soleado: un abedul con unas 200 (XX) hojas puede gastar 60-70 litros, y en los días especialmente cálidos y secos hasta 400 litros. En el desierto asiático de Kara-Kum, la fabácea Smirnovia turkestana pierde en

262

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

» l i i I i i i i I i i >iLi

Li i I i i i i I I I I

i I i i M

I

1

| IIII|IIII|M II j IfII|III 1 |IIII|III I| |

í

Fig. 6-35: Esquema de un potetómetro sencillo. La flecha indica la posición de la burbuja de aire cuyo movimiento en el capilar puede seguirse.

una sola hora unas 7 veces el agua que contiene. En las laderas secas de Kaiserstuhl (Alemania) algunas plantas transpiran en un día unas 12 veces su contenido en agua. Algunos cálculos han dado como resultado que aprox. una vez cada 4000 años, todas las reservas de agua de la Tierra pasan a través de los sistemas radicales de las plantas y de ahí hacia los órganos que transpiran, desde los cuales se cede a la atmósfera en forma de vapor de agua.

La transpiración de una planta o de una parte de ella durante un corto tiempo puede determinarse sencillamente por pesada, al comienzo y al final del tiempo de prueba; la pérdida de peso por respiración o el aumento por fotosíntesis no tiene importancia tratándose de un tiempo corto. Las medidas más exactas y por tiempos más largos, o también las que se realizan en plantas de gran tamaño, requieren métodos distintos. Mientras las pérdidas de agua sean compensadas por la absorción, la transpiración puede medirse también mediante un potetómetro (fig. 6-35). Una combinación de pesada y medición con el potetómetro permite determinar tanto las entradas como las salidas de agua, es decir, el balance hídrico (v. 6.3.6, 13.5). El que las plantas superiores, incluso sus partes aéreas (fig. 6-34), por su potencial hídrico estén mucho más próximas al suelo que a la atmósfera, concuerda con la considerable resistencia a la difusión del vapor de agua que ha construido en las superficies transpirantes, sobre todo en las externas, como mecanismo de protección contra la transpiración. La tasa de transpiración (TR, en mol m como: =

C

H

2

0 . hoja ~

aire

;

s~') se expresa

( e c

.

6

_

3 7 )

Ir concentración actual de vapor de agua; £ r , la suma de todas las resistencias de la difusión).

Chi0,

Ello se debe especialmente a la cutícula (componentes, v. 6.17.3). que aparece por primera vez en los musgos y que.

como la suberina y la lignina, representa un requisito indispensable para el desarrollo de plantas terrestres homeohidras (con capacidad de regular su economía hídrica) y de gran tamaño (v. 13.5). Las cutículas foliares aisladas, sin perforaciones, presentan una permeabilidad al agua extremadamente baja (coeficiente de permeabilidad: 10 7 a 10" cm s~'); ello se debe ante todo a su contenido en ceras. En la hoja intacta, esta falta de permeabilidad aún aumenta por el depósito de ulteriores capas de cera sobre la cutícula (fig. 3-11) y por la intercalación de cutina en las paredes externas de la epidermis. También un revestimiento de pelos muertos, como se observa en ciertas hojas (p. ej., en el edelweiss, Leontopodium alpinum), actúa inhibiendo la transpiración (fig. 3-14) al crear un espacio sin viento, saturado de vapor de agua; lo mismo resulta del hundimiento de los estomas en fosetas protegidas contra el viento. La transpiración cuticular, incluso en las delicadas hojas de plantas de lugares húmedos, representa, por ello, menos del 10 % de la transpiración de una superficie de agua libre de la misma extensión (evaporación, es decir, transpiración sin resistencia a la difusión y con aporte de agua no dificultado). En las acículas de las coniferas y en las hojas de los esclerófilos alcanza sólo un 0,5 %, y en las cactáceas, que deben defender el agua almacenada contra la evaporación durante largo tiempo, hasta un 0,05 %. Las capas de suberina ejercen una función semejante a la de la cutina: p. ej., en el tejido cutáneo, en el corcho y el ritidoma (v. 3.2.2.1, 3.2.2.2). Por ello, los tapones de corcho de las botellas son impermeables al agua y a los gases. También la duración de los tubérculos de patata en los almacenes se debe a su delgada envoltura suberosa; las patatas mondadas se desecan rápidamente.

Como un revestimiento ininterrumpido de los órganos de la planta con cutina o suberina (estructura y biosíntesis, v. 6.17.3) no-sólo impediría la salida de vapor de agua sino también la difusión de otros gases importantes para la vida de la planta (sobre todo CO, para la fotosíntesis, v. 6.4), la planta ha desarrollado en sus órganos principales de intercambio de gases, las hojas, pero también en otras partes verdes (tallos primarios, frutos), poros regulables, los estomas (v. 3.2.2.1.), mientras los tejidos suberificados presentan sistemas de poros no regulables, las lenticelas (v. 3.2.2.2), que reducen localmente la resistencia a la difusión. Los estomas tienen, por un lado, la misión de facilitar la entrada del CO, necesario para la fotosíntesis (o para la fijación de CO, a oscuras de las plantas C A M . v. 6.5.9) mediante una reducción de la resistencia a la difusión (abertura del estoma) y, por otro lado, sirven para detener la transpiración estomática mediante su cierre (aumento de la resistencia a la difusión) cuando la economía hídrica es poco favorable o al desaparecer las condiciones apropiadas para la fotosíntesis (al llegar la noche). Si los estomas están completamente abiertos, la resistencia a la difusión disminuye drásticamente en relación con los valores correspondientes a la transpiración cuticular (tabla 6-12). Las diferencias entre las distintas especies y formas ecológicas dependen de la situación (plantas hipostomáticas o anfistomáticas), la densidad, el tamaño, y también las particularidades de forma (la «geometría») de los estomas. Una hoja con los estomas totalmente abiertos puede perder por transpiración como máximo un 50-70 % de la cantidad de vapor de agua que se evapora en una superficie de agua del mismo tamaño. Ello es sorprendente porque los estomas, que pueden ser varios centenares por milímetro cuadrado.

6.3 Economía hídrica

263

Tabla 6-12: Transpiración de hojas de distintas plantas (mg H,0 por dm ; de ambas superficies foliares y por hora) con una evaporación (en el evaporímetro de Piche) de 3360 mg H ; 0 dm" 1 • h~'. Planta

Transpiración total, con los estomas abiertos

Transpiración cuticular después del cierre de los estomas

Transpiración cuticular en % de la total

1800 1700

190 180 100

9,5 10 6

1000 750 700 400

250 240 80 50

25 32 11,5 12,5

780 420 480 540

95 90 15 13

12 21 3 2,5

600 580

60 45

10 8

Plantas herbáceas de lugares soleados

|||

0

Coroni a varia Stachys recta Oxytropis pilosa

Hierbas de sombra Pulmonaria officinalis Impatiens noli-tangere Asarum europaeum Oxalis acetosella

Árboles Betula péndula Fagus sylvatica Picea abies Pinus sylvestris

Ericáceas siempre verdes Rhododendron ferrugineum Arctostaphylos uva-ursi

De W. Larcher.

debido a la estrechez del ostíolo, que sólo alcanza unas pocas mieras, aun en estado de máxima abertura, suman un área total que raramente supera el 1 a 2 % de la superficie de la hoja. En ensayos con modelos se ha constatado que con la misma superficie, muchos poros pequeños permiten un paso de agua mucho más intenso que pocos poros grandes. Ello se atribuye al «efecto de borde», es decir, a que las moléculas de vapor de agua que salen por los bordes encuentran por los lados un campo de difusión libre, mientras que las que se difunden por la parte central del poro quedan obstaculizadas por todos lados por las moléculas vecinas (fig. 6-32). Se comprende, pues, por qué unos poros demasiado juntos podrían estorbarse entre sí. Por la misma razón, el primer comienzo de abertura de los estomas, antes completamente cenados, produce el efecto más intenso sobre la transpiración. La marcha diaria de la transpiración de las plantas muestra, por lo común, en los cormófitos un curso característico: por la mañana la transpiración aumenta, al empezar la claridad, como consecuencia de la abertura fotoactiva de los estomas (v. 8.3.2.5); aumenta luego, estando los estomas completamente abiertos, a causa del calentamiento progresivo de las hojas y del aire (disminución de la humedad relativa), hasta mediodía; entonces vuelve a decaer, hasta que al anochecer los estomas se cierran de nuevo. Si hay mucha necesidad de agua (v. 13.5.2), puede darse un cierre adelantado de los estomas a mediodía. Cuando durante el día el aporte de agua no compensa del todo las pérdidas, el déficit puede compensarse durante la noche, fresca y relativamente más húmeda. Debido a la importancia de la transpiración estomática dentro de la transpiración total, en todas las plantas con estomas funcionales, los factores que influyen sobre la abertura de los mismos desempeñan un papel fundamental en la regulación fisiológica del intercambio gaseoso. Más adelante se tratarán detenidamente (v. 6.5.7; mecanismo de la reacción, v. 8.3.2.5).

También las lenticelas son puntos de escasa resistencia a la difusión del vapor de agua (en la epidermis del abedul, su coeficiente de permeabilidad es aproximadamente la décima potencia del que corresponde a la peridermis cerrada), pero a diferencia de los estomas no son fisiológicamente regulables.

El coeficiente de transpiración (k.r) indica cuántos g de agua se transpiran cuando se fija 1 g de CO,; es. por lo tanto, una medida de la economía hídrica. Con frecuencia se utiliza también el valor recíproco k / ' y es lo que se denomina eficiencia en el uso del agua (ing. water use efficiency, W U E ) : k

_ g H , 0 transpirada T

~

g C O , fijado

(ec. 6-38)

A menudo también se expresa en moles. El coeficiente de transpiración k T es específico para especies y géneros y varía mucho según el tipo de fotosíntesis: 200-800 en plantas C,, 200-350 en C 4 , 30-150 en C A M con fijación nocturna de CO, y 150-600 en plantas C A M con fijación diurna de C O , (metabolismo C, y C A M . v. 6.5.8 y 6.5.9).

6.3.4.2 Gutación La necesidad de mantener activa en la planta una corriente de agua, incluso si cesa la transpiración, explica el fenómeno de la gutación, es decir, la eliminación de agua líquida en forma de gotas. Por ello, la gutación se da sobre todo en momentos de alta humedad relativa del aire; en Europa, p. ej., sobre todo de noche; también es frecuente en la pluvisilva tropical. Las gotas que aparecen en lugares determinados del cuerpo vegetal (en general en las hojas), segregadas por hidatodos (v. 3.2.2.1) o pelos glandulares

264

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

La fuerza motriz de dicho transporte es la succión de transpiración (succión debida a la transpiración) en el caso de tratarse de plantas que están creciendo y que transpiran, y la presión de raíz (fig. 6-31), si se trata especialmente de plantas herbáceas o plantas de semillero que se encuentran en fase de transpiración muy reducida o ausente: la presión de raíz garantiza la distribución de las sustancias disueltas en el líquido del xilema, sobre todo de los nutrientes minerales, a través de una corriente en masa del agua en el xilema. En estos casos el agua es excretada por gutación (v. 6.3.4.2, fig. 6-36) siempre y cuando no sea reconducida al floema, es decir, sea sometida a la transpiración residual.

Fig. 6-36: Gotas de gutación en las puntas de las hojas de plantas jóvenes de trigo.

(tricomhidatodos o hidatodos tricómicos), se toman a menudo falsamente por gotas de rocío, p. ej., en Alchemilla, en las fucsias, en la capuchina (Tropaeolum) o en el ápice de las hojas de muchas gramíneas (fig. 6-36). La arácea Colocasia nymphaeifolia, de la pluvisilva tropical, puede gotear en una sola noche por una sola hoja lo bastante para dar 100 mi de líquido. Pero también las plantas inferiores, sobre todo hongos, presentan gutación, p. ej., Serpula (Merulius) lacrymans, que deriva su nombre de este hecho. La fuerza motriz de gutación en los hidatodos pasivos (p. ej., en las hojas de gramíneas) se basa en la presión de las raíces (v. 6.3.3); dichos hidatodos representan sistemas de poros, a través de los cuales el contenido del xilema sale hacia fuera en virtud de su propia presión, a menudo atravesando estomas acuíferos. Esta clase de gutación cesa, por ello, cuando los hidatodos se separan de la raíz. En los hidatodos activos (la mayoría de los hidatodos epitémicos, p. ej., de Tropaeolum o Saxífraga, y todos los hidatodos tricómicos, p. ej., de Cicer o Phaseolus) existen glándulas acuíferas que trabajan con independencia de la presión radical. El mecanismo de eliminación en este caso, como en todas las glándulas internas, todavía no se ha aclarado detalladamente. Se había pensado que el plasmalema de las células glandulares poseía una mayor permeabilidad para el agua («hacer agua») en los lugares donde se produce la secreción, que en el resto de la superficie celular. Por otro lado, podrían ser expelidas hacia fuera sustancias osmóticamente activas que arrastrarían pasivamente consigo el agua. Los hidatodos activos serían en este caso fundamentalmente semejantes a las glándulas salinas y nectaríferas (v. 6-18); en realidad, la gutación no expele agua pura, sino una solución diluida de sustancias inorgánicas y también orgánicas.

6.3.5 La conducción del agua El transporte de agua a larga distancia transcurre en los elementos del xilema (v. 3.2.4.2), los cuales están especialmente acondicionados para llevar a cabo esta función.

En un embrión de Ricinus se midió, mediante espectroscopia de resonancia nuclear (v. 6.3.4, fig. 6-31). una corriente de agua de 38 pl h ' en el xilema. de 17 pl h ' en el floema con una tasa de transpiración de 16 pl h 1 y un requerimiento de agua de crecimiento de 5 pl h 1 . El flujo de volumen en el xilema es. por lo tanto, exactamente igual de grande que la suma de los valores del fluj o en el floema + la tasa de transpiración + el requerimiento de agua de crecimiento. No se observó gutación.

A principios de primavera, el líquido que fluye de las heridas del xilema de algunas plantas leñosas después de que éste haya sido dañado («jugo de lacrimación»), se debe también a la presión radical. La cantidad de líquido que fluye de una herida puede ser considerable. En 24 horas llega a alcanzar I litro en la vid y 5 litros en el abedul. El contenido de las vías de conducción de agua, como el jugo de gutación y lacrimación, no es agua pura, sino una solución, en general muy diluida (el jugo de las vías leñosas suele tener una concentración del 0.1-0,4 %). Contiene sustancias inorgánicas, azúcar, ácidos orgánicos, aminoácidos, vitaminas, enzimas, hormonas, etc. Se sabe, p. ej., que el contenido en azúcar (sobre todo sacarosa) del jugo de lacrimación del arce azucarado (Acer saccharum) es, en promedio, del 2,5 %, de modo que en América del Norte se emplea para preparar un jarabe (ing. maple syrup). Un árbol fuerte produce a mediados de marzo unos 4 1 de jugo de lacrimación por día y da de 2 a 3 kg de azúcar durante una primavera. En primavera, el arce no sólo desarrolla una presión radical, sino también una presión caulinar. que puede medirse en tallos cortados.

Pero no debe concluirse, de la afluencia de líquido cuando se lesiona el xilema, que, gracias a la presión radical, el agua se halla en circulación activa dentro de las vías conductoras de los árboles (p. ej., abedul, arce) durante el período de lacrimación, cuando aún no tiene hojas; por el método termoeléctrico no se observa apenas circulación del agua en los tallos sin hojas (en cuanto a la medición termoeléctrica de la corriente de agua, fig. 6-37). El contenido del xilema se halla ciertamente sometido a hiperpresión, pero apenas se mueve; en este estado no hay apenas necesidades de agua que satisfacer ni pérdidas de agua que compensar. La importancia del «jugo de lacrimación» y de la hiperpresión en el xilema de las plantas leñosas caducifolias se ve reflejada en el hecho que, al salir las yemas en primavera, es decir, antes de que las hojas nuevas se vuelvan fotosintéticamente activas, ya existe un requerimiento notable de nutrientes y éste es cubierto, en parte, por el contenido xilemático. En el apartado 6.3.4.1 ya se trató sobre cómo se establece la presión hidrostática negativa (= succión de transpiración) en los apoplastos de las hojas que transpiran. Desde ahí hasta las raíces, pasando por los vasos conductores del xilema, se forma un cuerpo permeable y coherente de agua que, debido a la succión de transpiración, es arrastrado a través de la planta (corriente de transpiración).

6.3 E c o n o m í a hídrica

Tabla 6-13: Secciones transversales del sistema de conducción del agua en distintas plantas (en m m ! por gramo de hoja fresca). Háníta Ninfea (pecíolo) Hierbas de bosque Árboles aciculifolios Árboles planifolios Plantas de desierto

t

elemento térmico

Q>

'Sección — ! X ~ "transversal — ~ — 1 (mm — 1 g") 0,02

265

Cu Ko Cu

0,01-0,80

0,30-0,61 0,25-0,79 1,42-7,68

4cm circuito de (¡lamento incandescente

Según B. Huber y F. Gessner.

Los vasos conductores de agua mismo, las traqueidas y/o tráqueas (v. 3.2.4.2), ofrecen a la corriente de agua una resistencia relativamente pequeña, favorecida por la ausencia de protoplastos en estos elementos de conducción muertos. La capa de plasma que hay entre vacúolo y superficie celular en una célula de Chara (incluido tonoplasto y plasmalema) tiene una permeabilidad para el agua de sólo unos 10 J cm s " M P a ' . lo que corresponde al valor de 600 m de madera de pino en la dirección longitudinal de las fibras y 3 mm en dirección radial.

La superficie total de la sección transversal de los elementos conductores del agua que se han desarrollado en el tallo de una planta por gramo de peso fresco de las hojas que deben abastecer, depende del ecotipo: las plantas de lugares húmedos (transpiración escasa) tienen valores más bajos que las de situaciones más secas (tabla 6-13). También dentro de la copa de un árbol este valor no es el mismo en las distintas ramas; así, p. ej., el brote apical está claramente favorecido en cuanto al aprovisionamiento de agua. Las velocidades de transporte en el xilema se pueden determinar termoeléctricamente (iig. 6-37). Los valores son muy distintos para las diferentes especies; en particular, los tres grandes tipos que se distinguen por la estructura del leño (gimnospermas, angiospermas con poros dispersos y con poros en anillos) difieren considerablemente entre sí por sus valores máximos y medios (tabla 6-14). Con ayuda de la ley de Hagen-Poiseuille (ec. 6-32) y conociendo la velocidad de circulación de la corriente, la geometría del vaso xilemático y la viscosidad de su contenido (es aproximadamente la del agua, 1 0 ' Pa s), se puede deducir la cantidad de succión (presión hidrostática negativa) necesaria para mover la columna de líquido a dicha velocidad de circulación. Para una velocidad media de 16 m h 1 y un conducto de radio medio de 30 p m (diámetro de 60 p m) se obtiene un valor de -0,02 MPa m"1 (fig. 6-38). Debido a que ni las tráqueas ni las traqueidas se comportan como un capilar ideal, éste sería un valor mínimo para ellas. Las desviaciones existentes entre la conductividad hidráulica real del xilema y el valor ideal están representadas para diferentes plantas en la tabla 6-15. Según la especie, los valores reales de hipopresión necesaria pueden ser considerablemente mayores. Pero en el caso de los troncos de poro en anillo (haya, lianas en tabla 6-15), su conductividad hidráulica se aproxima sorprendentemente a la de los capilares ideales. A este cálculo se le debe añadir aún la fuerza de ascensión (o de empuje) que actúa en dirección opuesta a la de la fuerza de gravedad (en la base de una columna de agua de 1 m de altura genera una presión de 0,01 MPa = 0,1 bar), de manera que se debe contar con una hipopresión de como mínimo -0,03 MPa m '. Para los árboles más altos (los

corriente de agua en el xilema

Fig. 6-37: Medición termoeléctrica de la velocidad de la corriente en el xilema; esquema de la disposición del experimento. Al calentar eléctricamente el circuito de filamento incandescente durante 1-3 s, se emite una onda de calor que avanza siguiendo la dirección de la corriente y que puede ser registrada a una distancia definida del punto de emisión del calor mediante un elemento térmico formado por una aleación de cobre (Cu)constantán (Ko). El frente de esta corriente de jugo xilemático caliente alcanza primero la soldadura más próxima y esto provoca una declinación de la aguja del galvanómetro. Si se pasa la segunda soldadura y ésta se calienta más que la primera, entonces la declinación de la aguja del galvanómetro revierte. Esta reversión es la prueba segura del paso de un volumen de agua calentada. - Según B. Huber.

Tabla 6-14: Velocidades máximas de la corriente de transpiración en distintos vegetales durante el mediodía, medidas por el método termoeléctrico. Objeto Musgos Coniferas siempre verdes Alerce Vegetales esderófilos mediterráneos Plantas leñosas de hoja plana y caduca con leño de poros dispersos Plantas leñosas de hoja plana con leño de poros en anillos Plantas herbáceas Lianas

Velocidad (m h 1 ) 1,2-2,0 1,2 1,4 0,4-1,5 1-6 4-44 10-60 150

Según B. Huber.

Sequoiadendron norteamericanos y algunas especies de Eucalyptus australianas alcanzan alturas de 100-120 m) la presión hidráulica negativa mínima debe ser de - 3 hasta - 4 MPa para poder aspirar el agua desde la raíz hasta la punta del árbol. Estos valores de hipopresión se alcanzan fácilmente gracias a los potenciales matriciales que se obtienen como consecuencia de la evaporación (fig. 6-32). Pero también el potencial osmótico alcanza en las células de la hoja valores de - 3 hasta - 4 MPa (v. 6.3.2.1, fig. 6-28). por lo tanto resulta suficiente para el transporte de agua desde la raíz hasta la punta de los árboles más altos, independientemente de si hay o no transpiración. La hipopresión en el xilema se puede medir experimentalmente con una cámara de presión especial, según Scholander. Para ello se establece en dicha cámara la hiperpresión necesaria para que. en la superficie de corte de la muestra vegetal, vuelvan a apare-

266

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

puntos de extracción de la muestra ( • , • ) : -0,8 -0,6

79 m

-0,4 -0,3

-0,2

-2,5

<2

E

£ o <

«5

-0,1

E

tu

-0,08

• *

-

-2,0

X

"ai (=

-0,06

a>

-0,04

-1.5-

-0,03

-0,02 -0,01

I 10

-1 20

1 1—i—i i i i | 30

40

60

1

100

200

1 1—r 300

500

diámetro del capilar (nm) Fig. 6-38: Dependencia entre los gradientes necesarios de presión hidrostática (Ap) y los diámetros capilares a distintas velocidades de corriente, según Hagen-Poiseuille (ec. 6-32). - Según M.H. Zimmermann y C.L. Brown.

Tabla 6-15: Conductividad hidráulica del xilema de distintas plantas expresada en % del valor teórico referente a capilares ideales del mismo diámetro. Especie

% del valor teórico

Vid (liana) Roble (leño de la raíz) Abeto Abedul (leño de la raíz) Chopo (leño del tronco) Distintas hierbas y arbustos

100

53-84 26-43 34,8 21,7 12-22

De M.H. Zimmermann y C.L. Brown.

microscopio goma aislante manómetro

cámara de presión

S9 § -1,0£CL

cilindro de aire a presión

Fig. 6-39: Cámara de presión para medir las presiones hidrostáticas ne gatívas en el xilema de fragmentos vegetales. - Según P. Scholander.

-0/5

~r

8

i ~T 12 10 momento del día

i 14

~T—

n

16

18

Fig. 6-40: Gradientes de presión en el xilema de una douglasia determinados a partir de la cámara de presión en distintos momentos del día. Los círculos indican la posición respectiva de cada rama que se ha utilizado para medir. - Según P. Scholander.

cer los meniscos de los filamentos de agua que al cortar han sido retraídos al interior de las vías conductoras debido a la succión dominante (fig. 6-39). Así es como se determina, en un primer momento, el potencial hídrico medio del órgano entero situado dentro de la cámara de presión. La mayoría de las veces, el potencial hídrico del xilema corresponde más o menos a este valor, pues el potencial osmótico del jugo xilemático contenido en el xilema es tan bajo que su potencial hídrico es aprox. igual a la hipopresión de la columna de agua en el xilema, la cual, además, está en contacto estrecho con los tejidos circundantes. Con ayuda de este método se ha observado en árboles acicul i folios altos un gradiente de presión del orden que teóricamente se esperaba (algo más de 0,01 MPa m fig. 6-40). Los valores absolutos de la presión mostraban además un ritmo diario claro, con un máximo de hipopresión en los momentos de mayor transpiración. De ahí se deduce que el aprovisionamiento de agua no concuerda siempre con su consumo (balance hídrico, v. 6.3.6). Los ritmos diarios de la presión hidrostática negativa conducen a que en los árboles, durante los momentos de mayor transpiración (al mediodía), se puedan medir diámetros de rama inferiores a los que presentan cuando la transpiración es menor o ausente (por la noche).

Los filamentos de agua de las vías conductoras sólo pueden oponerse a esta «tensión de estiramiento» si la adhesión a las paredes del vaso y la cohesión de las moléculas de agua ofrecen resistencia a dicha fuerza. La tensión que debe resistir la cohesión de las moléculas de agua puede calcularse teóricamente y puede también determinarse por vía experimental. Tal determinación se hizo por primera vez en un sistema natural, a saber, la ruptura del relleno de agua en las células del anillo de un esporangio de helecho (v. 8.4, fig. 8-37). Se produjo a una presión entre-22 MPa (solución saturada de sacarosa) y - 3 6 MPa (solución satu-

6.4

rada de sal común). Con métodos puramente físicos se obtienen valores aún mucho más elevados (superiores a -100 MPa). No hay, pues, ningún peligro de que las hipopresiones en las vías conductoras superen la cohesión del agua (teoría de la cohesión de la conducción del agua). El peligro de interrupción de los filamentos de agua distendidos en el xilema de plantas que transpiran fuertemente reside más bien en que se produzcan embolias gaseosas en los vasos, pues dadas las hipopresiones dominantes, incluso las menores burbujas de gas adquieren gran volumen (falta de cohesión de las moléculas gaseosas). Mediante experimentos adecuados se ha podido detectar la aparición súbita de burbujas de gas en el xilema de plantas con elevada transpiración por métodos acústicos. Sobre todo en los elementos de lumen ancho parece que sólo es cuestión de tiempo que queden sin función por aparición de embolias, por lo común irreversibles. En los árboles de poros en anillos, p. ej., los robles, las grandes tráqueas sólo acostumbran a ser funcionales durante un período de vegetación; al empezar el siguienle período de crecimiento debe formarse de nuevo todo el sistema de conducción de agua por acción del cámbium. Esa es la razón de que los robles broten tan larde en primavera. Todavía no está claro cómo las tráqueas de las lianas, de lumen amplio, conservan su funcionalidad durante muchos años. Las vías conductoras formadas por traqueidas, p. ej., en el leño de las gimnospermas, están mucho menos expuestas a embolias. Si una traqueida se inutiliza a consecuencia de una embolia, los toros de los poros areolados la cierran irreversiblemente respecto a las traqueidas vecinas, a consecuencia de la diferencia de presión (principio de las compuertas; v. 3.2.4.2, fig. 2-75). Se produce un cierre reversible cuando el contenido de la traqueida empieza a congelarse y actúa la presión determinada por el aumento de volumen consiguiente a la formación de hielo. En la traqueida cerrada basta la congelación de otra pequeña parte del agua interna para compensar la hipopresión que hubiera podido existir inicialmente y evitar así la formación de burbujas de gas. Toda nueva formación de hielo comprime lo que queda de la fase líquida y mantiene los gases en solución hasta que se ha congelado toda el agua. A l deshelarse, los procesos transcurren en sentido inverso, de modo que al producirse de nuevo presiones negativas no se originan burbujas de gas. Esta función de los poros areolados determina, al lado de otras particularidades estructurales, la especial capacidad de las gimnospermas para colonizar regiones frías. Es significativo que sólo carezcan de toro en los poros areolados aquellas gimnospermas que no están expuestas al hielo (p. ej., Cycas o los géneros paleozoicos Callixylon y Cordaites). Las células vivientes situadas en la vecindad de las vías conductoras de agua, sobre todo de las grandes tráqueas (parénquima paratraqueal), tienen quizá función protectora contra la penetración de burbujas de gas en los elementos conductores. No está claro si también pueden eliminar las burbujas ya presentes en ellos. Se sospecha que la falta de transpiración en el xilema contribuye al aumento de la presión, ya que su gasificación se reduce (la solubilidad de los gases en líquidos aumenta al aumentar la presión). En los árboles grandes, por la noche (con los estomas cerrados) no se aprecia ningún movimiento de agua en la copa mediante el método termoeléctrico. Por la mañana, al empezar la transpiración estomática, se inicia el movimiento del agua en las partes periféricas de la copa y se continúa luego hacia abajo. Por la noche cesa la corriente de transpiración en sentido inverso, primero en la copa, algo después en las partes superiores del tronco, a menudo en toda la noche no llega a detenerse del todo en la base del tronco y en las raíces; estos órganos necesitan largo tiempo para recuperar por completo las reservas de agua.

Fotosíntesis: la reacción lumínica

267

6.3.6 Balance hídrico Recibe el nombre de balance hídrico de una planta la diferencia entre la absorción de agua y la transpiración. Un balance hídrico negativo se da cuando la transpiración predomina sobre la absorción de agua, y en el caso opuesto se habla de balance hídrico positivo. Ya hemos visto que, p. ej., a lo largo del día no está siempre equilibrado en una planta que transpira intensamente durante el período de luz. De día puede predominar la transpiración (balance hídrico negativo), mientras que por la noche el déficit vuelve a desaparecer (balance positivo). En tiempo de sequía, la compensación no es siempre completa, de modo que el balance puede ser permanentemente negativo. Con ello, el potencial osmótico y el hídrico se vuelven más negativos. Especies distintas e incluso ecotipos diferentes de una misma especie resisten grados de intensidad diferentes y duraciones distintas de tales deficiencias, o sea, que tienen distinta resistencia a la sequía. El balance hídrico de una planta (de un órgano) se expresa a menudo como el porcentaje de déficit de saturación hídrica (WSD); éste indica el tanto por ciento de agua que le falta a un tejido para llegar al estado de saturación total:

W - W

WSD = —

Ws

2. i o o (%),

(ec. 6-39)

= contenido de agua a saturación total. W a = contenido de agua actual (referencias sobre la ecología de la economía hídrica, v. 13.5).

%

6.4 Fotosíntesis: la reacción lumínica La capacidad de sintetizar compuestos orgánicos a partir de energía lumínica y sustancias inorgánicas previas caracteriza a los organismos fotoautótrofos (tabla 6-1); el proceso completo se llama fotosíntesis. Por un lado, en este proceso se forman hidratos de carbono (= carbohidratos) a partir de CO, de la atmósfera (asimilación del carbono, v. 6.5). La energía lumínica sirve, por otro lado, para que se forme nitrógeno amoniacal a partir del nitrato absorbido (asimilación del nitrato, v. 6.6), y para que el sulfato se transforme en sulfito (asimilación del sulfato, v. 6.7). Como resultado, el carbono, el nitrógeno y el azufre se reducen; los electrones necesarios para ello provienen del agua en el caso de las plantas verdes, los cianobacterios y los proclorobacterios, o de otras fuentes en el caso de algunos bacterios fotosintéticamente activos (tabla 6.1). Durante la reacción lumínica de la fotosíntesis, al absorberse cuantos de luz en centros de reacción fotosintéticos anclados a la membrana, se liberan electrones del pigmento fotosintético clorofila, que se van transfiriendo a través de una cadena de transporte de electrones hasta la ferredoxina. La ferredoxina reducida sirve como dadora de electrones en la asimilación del nitrógeno y del azufre, o para reducir los nucleótidos de pirimidina oxidados ( N A D F en cianobacterios y plantas verdes, N A D ' en los restantes bac-

268

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Tabla 6-16: La biomasa (peso seco en 10 9 1) terrestre y su distribución en continentes y mares. Biomasa

Continentes

Océanos

Fitomasa Zoomasa Humanidad

1837 1,005 0,052

3,9 0,997

Biomasa total

1838,057

4,897

Según H. Lieth y R.H.Whittaker.

terios fotosintéticamente activos), formándose el reactivo N A D P H + hf (o, respectivamente, N A D H + H*). El transporte fotosintético de electrones está acoplado a un transporte vectorial de iones de hidrógeno por la membrana fotosintética, que se aprovecha para la síntesis de ATP. El déficit de electrones de los centros de reacción de plantas superiores, cianobacterios y proclorobacterios se equilibra, como ya se ha dicho, mediante el donador de electrones agua. El ATP formado en la reacción lumínica y el reactivo N A D P H (o N A D H ) se aprovechan para la asimilación del carbono. La síntesis de hidratos de carbono a partir de CO, (v. 6.5) se designa a menudo por reacción oscura porque no depende directamente de la luz, sino que por principio también podría desarrollarse a oscuras si se dispusiese de ATP y NAD(P)H. La reacción lumínica de las plantas verdes y los cianobacterios se desarrolla en las membranas de los tilacoides. En las plantas verdes, éstas se encuentran en el estroma de los cloroplastos (v. 2.2.9.1, fig. 2-83). Las membranas de los tilacoides de los cianobacterios provienen de los pliegues de la membrana plasmática y están en el citoplasma (fig. 2-89). En el resto de bacterios que hacen fotosíntesis, la reacción lumínica se desarrolla en la membrana plasmática. Entre los autótrofos, los fotoautótrofos, que cubren todas sus necesidades energéticas a partir de la energía radiante, ocupan con mucho el primer lugar; los quimoautótrofos

(tabla 6-1. v. 6.9), que obtienen energía a partir de la oxidación de compuestos inorgánicos, ocupan cuantitativamente una posición mucho más secundaria. Así pues, la fotosíntesis representa la base para la vida en la Tierra. Este hecho queda reflejado también numéricamente: a pesar del número mucho menor de especies (aprox. 400 000 especies vegetales, frente a más de dos millones de especies animales), la biomasa total producida por los vegetales (fitomasa) es casi 1000 veces mayor que la biomasa animal (zoomasa, incluido el hombre). A su vez, más del 99 % de la fitomasa es producida por las plantas terrestres (v. tabla 6-16). En términos globales, las plantas de la Tierra fijan alrededor de 275 000 millones de CO, cada año.

6.4.1 Luz y energía lumínica La base de todos los procesos fotosintéticos es la absorción de la energía radiante de los cuantos de luz mediante los pigmentos fotosintéticos. Por ello, en la naturaleza la fotosíntesis depende de la luz del sol. La radiación electromagnética del sol procede de la fusión de átomos de hidrógeno para dar átomos de helio: 4 H - > 4:He + 2 p' + AE

(ec. 6-40)

(|3\ electrones cargados positivamente = positrones) La diferencia de masa que se produce en la fusión nuclear (un átomo de helio es unas 0,029 unidades de masa más ligero que cuatro átomos de hidrógeno) se libera como energía AE en forma de radiación electromagnética. El sol radia al día unos 3 • 10" kJ de energía, de los cuales aproximadamente 1,5 • 10 kJ alcanzan la Tierra. Según la relación einsteiniana E = m c \ 9 • 10'' kJ corresponden a un kilogramo de materia solar transformada en energía. La energía que alcanza diariamente la Tierra corresponde así a aprox. 165 toneladas de materia (al año son unas 60 000 toneladas). La mitad de esta energía de radiación alcanza la superficie de la Tierra: las plantas solamente requieren una pequeña parte de ésta (un 0,01 %) para la fotosíntesis. en total unos 3.6 • 10lh kJ por año. que corresponden a unas

disminución energía (kJ Einstein")

i

I

i

I 10'

10 8

i

I 10'

L

10°

10 2

10 -2

10-

10

aumento l o n g i t u d de o n d a (cm)

_l

i 10"

10 - 1 0

rayos 7 •—

10"

10"

rayos Róntgen

200

10"

10'

luz

—*j

100

10°

10 - 2

300

I ultravioleta

400

h A B

500

infrarrojo, radiación d e calor

600

C,D

700

ondas radio

800

900 1000 n m

w E

w

Fig. 6-41: Espectro de la radiación electromagnética. En el intervalo de longitudes de onda entre 100 y 1000 nm se dan procesos biológicos importantes. A, muerte bacteriana (máximo); B, quemadura de la piel humana por el sol (máximo); C, intervalo de la fotosíntesis; D, luz visible por el ojo humano; E, intervalo de la fotosíntesis bacteriana. Los intervalos de 250-280 nm, 280320 nm y 3 2 0 - 3 9 0 nm se denominan UV-C, UV-B y UV-A respectivamente. Con el aumento de la longitud de onda (1 cm = 10' nm) disminuye la energía cuántica (flechas rojas).

6 . 4 Fotosíntesis: la reacción lumínica

ozono

269

/

capa de 2 5 ozono 2 2

* \

m u e r t e bacteriana

/

t

/

aire

\ \

nivel del mar algas pardas

25 -

máximos de distribución délas

50 -

algas rojas

75 -

•§

100

1

, 2 5

"5

150

"O

agua 254 n m

250

, 7 S

Q-

i

7

220

1

280

310

2 0 0 225 -

i

l o n g i t u d d e onda (nm) 200

1— r—i 400

600

i3

Fig. 6-42: Espectro de extinción para el ozono (en rojo) y el DNA, asi como espectro de acción para la muerte de bacterios. El espectro de acción está algo desplazado hacia la zona de ondas largas respecto al espectro de absorción del DNA, quizá porque las proteínas de los bacterios que absorben fuertemente hacia 280 nm también resultan alteradas. La flecha indica el máximo de radiación de las lámparas esterilizadoras de ultravioleta (254 nm). - Según R. Olson.

40 toneladas de materia solar. Globalmente, con esta energía las plantas sintentizan anualmente unas 2 10" toneladas de biomasa.

La radiación electromagnética muestra una doble naturaleza y puede ser interpretada como una onda o como una corriente de partículas o cuantos. La energía de un cuanto (AE ) se puede calcular a partir de la fórmula: AEq = h v = h c V

(ec. 6-41)

(h = 6.626 • 10 " J s, el cuanto de acción de Planck; c = 3 • 10h m s"', velocidad de la luz; A. = longitud de onda en nm; v = frecuencia en s"1). Según la ec. 6-41, la energía de la radiación electromagnética disminuye proporcionalmente a la frecuencia; es inversamente proporcional a la longitud de onda, es decir, la energía de los cuantos aumenta al disminuir la longitud de onda de la radiación. La zona del espectro electromagnético visible para el ojo humano se designa por luz. los cuantos de luz se llaman fotones (gr. phos, luz). La luz comprende la franja de longitudes de onda de aprox. 400-700 nm (fig. 6-41); el espectro solar original, longitudes de onda de 225-3200 nm. extendiéndose así desde la zona ultravioleta (UV) del espectro electromagnético hasta la infrarroja (IR). Gracias a la absorción del ozono atmosférico en el ultravioleta (fig. 6-42), y del CO, y el agua de la atmósfera en el infrarrojo, el espectro que da contra la superficie terrestre se estrecha hasta la zona de entre aprox. 340 nm y 1100 nm. En el agua, continúa estrechándose muy rápidamente al aumentar la profundidad, zonas especialmente

ultravioleta

J l

1 1 1 1 1 i j

j s i l

i f i ,

800

1000

1200

1 1 1 1 1400

1600

. l o n g i t u d de o n d a (rim) |R

Fig. 6-43: Variación del espectro de radiación de la luz solar cuando la radiación atraviesa la atmósfera y el agua. Linea continua: intensidad máxima de la radiación; línea discontinua: delimitación del espectro entre las longitudes de onda cortas y largas (los limites indicados deben tomarse como valores medios poco precisos). Las algas verdes, pardas y rojas presentan un máximo de dispersión a distintas profundidades en el mar. - Según H. Ziegler.

cerca de la zona del infrarrojo, y luego son absorbidos, en este orden, los campos del rojo, naranja, amarillo y verde, al tiempo que se estrecha la zona del azul, de modo que al final solamente queda una «ventana» muy delgada en la zona del azul (fig. 6-43). Las plantas acuáticas deben explicarse a partir de las cualidades lumínicas, que cambian al aumentar la profundidad en el agua. La absorción de radiación ultravioleta por debajo de los 290 nm de longitud de onda, efectuada por la capa de ozono a una altura de aprox. 22-25 km, tiene una importancia capital para la vida en la Tierra, pues esta radiación es muy activa fotoquímicamente y actúa destructivamente sobre ácidos nucleicos y proteínas; incluso puede utilizarse para matar gérmenes (fig. 6-42). Por eso la capa de ozono protege a la biosfera del daño fotoquímico de ácidos nucleicos y proteínas. Se sospecha fundadamente que los hidrocarburos fiuoclorados (CFC) que se utilizan como agentes refrigerantes en las neveras o como propelentes en los aerosoles trastocan el equilibrio existente entre formación y descomposición del ozono al suprimirlo de la capa que éste forma. Como a menudo los procesos bioquímicos se cuentan en transformaciones por mol (1 mol = 6,023 • 10' moléculas, llamado número de Avogadro, N J , para los procesos fotoquímicos el cálculo también ofrece una base molar. La energía AE de un mol de cuantos (= 1 einstein), y con ello.

270

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

la entalpia libre máxima utilizable AG de una reacción fotoquímica cuando se absorbe la energía de un einstein de fotones, vienen dadas por: -I

AG = AE = N. h c A.

(ec. 6-42)

Sustituyendo las constantes se demuestra, para X en nm: AG =

120 000

(ec. 6-43)

kJ mol

y utilizando la ec. 6-23: AG = - z F AE (z = 1), para la energía de un einstein de fotones absorbidos (A, en nm). el potencial redox equivalente: AE =

1233 : — volt.

(ec. 6-44)

Pueden consultarse algunos valores calculados en la tabla 6-17.

Tabla 6-17: Contenido energético (relativo a la reacción de entalpia libre) y diferencia de potencial electroquímico de un einstein de fotones para distintas longitudes de onda. Longitud de onda (nm)

Color

AG (kJ por einstein)

AE (V)

400 500 600 650 700 800 900

Violeta Azul Amarillo Rojo claro Rojo oscuro Infrarrojo Infrarrojo

297,5 238,0 198,3 183,1 170,0 148,7 132,2

-3,08 -2,47 -2,05 -1,90 -1,76 -1,54 -1,37

6.4.2 Los pigmentos fotosintéticos El proceso de la fotosíntesis empieza con la absorción de fotones mediante los pigmentos fotosintéticos, que pasan a un estado excitado. La clorofila es de gran importancia en todos los organismos fotoautótrofos. El papel principal en todos los organismos con fotosíntesis oxigénica (en los cuales se crea oxígeno al extraer electrones del dador agua) lo tiene la clorofila a (fig. 6-44). En plantas superiores y algunos grupos de algas (tabla 11-3), también encontramos clorofila b; la relación clorofila a : clorofila b es aprox. de 3 : 1. En algunos grupos de algas se puede encontrar clorofila c en lugar de clorofila b. Los cianobacterios y las algas rojas están provistos exclusivamente de clorofila a. En los bacterios fotoautótrofos funciona la llamada bacterioclorofíla (fig. 6-45) en el lugar de la clorofila a. La importancia propia de la clorofila a en organismos con fotosíntesis oxigénica corresponde a su presencia en los centros de reacción, los lugares donde se desarrollan los procesos fotosintéticos primarios. Sin embargo, la mayoría de moléculas de clorofila son una parte integrante de los complejos colectores de luz que rodean los centros de reacción como antenas y procuran una absorción de luz mucho más efectiva (fig. 6-53). Son pigmentos antena

Q

H,C

1

H

' pirrol

H,C

clorofila b

clorofila a b v^"CH2—CHJ

17

, 6

7T

1 4

,3

porfirina

CH2-CH3

pigmento clorofila a

CHz2

I

,

^

/

CH2

C=O

C = 0

O C H

clorofila

clorofila b

otros -

C H

=C»Í

-CH=CH

2

o

3

clorofila c

CH=CH 2

"

C H

-C

I

/• o

-CH3

-CH2-CH,

fitol

-CH?-CH3

fitol

CJUH r u * ' c -CH=CH2

CH;

bacterioclorofila a bacterioclorofila b

Fig. 6 - 4 4 : Estructura de la clorofila a y b. Sombreado: sistema de electrones n deslocalizado.

* -c

CH,

-CH2-CH3

CHl

%

acri|at0

17-18 dehidro

fitol o geranil- 7-8 dihidro geraniol

í* -CHJ

=C

fitol N

7-8 dihidro

H

Fig. 6 - 4 5 : Relaciones estructurales entre diferentes clorofilas y bacterioclorofilas. - Según G. Richter.

6.4

clorofila a

r

Fotosíntesis: la r e a c c i ó n lumínica

^

M I

•1 5cu C -O c
i

271

clorofila b

p-caroteno

fico-

bacterio-

cianina

clorofila a

fico-

ra

A¿

% •• ••

t=

•íTJ

<0 s

"O "O

•

c X Oi • ••

cu

400

500

600

700

l o n g i t u d de o n d a (nm)

Fig. 6-46: Espectro de extinción y espectro de acción (en rojo) de la fotosíntesis de Chiorella en comparación con los espectros de extinción de los pigmentos fotosintéticos más importantes (en disolventes orgánicos). El espectro de acción se obtiene mediante la irradiación de células con luz monocromática de distintas longitudes de onda pero de igual fluencia de fotones (mol de fotones m ') y la determinación de un parámetro fotosintético adecuado (p. ej., desarrollo del oxígeno). A menudo, a la acción máxima observada se le da el valor 100 % de manera que el espectro de acción se expresa en forma de actividad cuántica relativa respecto a la longitud de onda. - Según E. Libbert.

adicionales los carotenoides. En su totalidad, los pigmentos de las antenas también se llaman pigmentos fotosintéticos accesorios. Según esto, los pigmentos fotosintéticos que absorben la luz no aparecen libres, sino ligados a proteínas. Estos enlaces, en el caso de la clorofila y los carotenoides, son no-covalentes. Por el contrario, los pigmentos fotosintéticos accesorios de los cianobacterios y de las algas rojas, las ficobilinas. consisten en cromoproteínas con grupo cromóforo enlazado covalentemente. • Las clorofilas están compuestas por un sistema anillo de tetrapirrol. la porfirina, con magnesio como átomo central y sustituyentes característicos en los anillos (fig. 6-44, 6-45). Los cuatro anillos de pirrol están unidos por puentes de metino. El magnesio está enlazado covalentemente con dos átomos de nitrógeno y forma un enlace coordinado con los dos restantes. Las clorofilas a y b se diferencian por el sustituyente en el átomo C-7: la clorofila a lleva un grupo metilo, y la clorofila b, un grupo formilo. En el C-17 todas las clorofilas presentan un residuo propionilo, al cual, por regla general, se une un alcohol iipófilo por enlace éster. en el caso de la clorofila a y b, el alcohol fitol. Este sustituyente sirve para fijar la molécula de clorofila a la zona interna, lipófila, de la proteína ligante de clorofila de las antenas o de los centros de reacción. El fitol es un diterpeno y en consecuencia presenta 20 átomos de C (biosíntesis del terpeno, v. 6.16.2). Un clorofOido es una molécula en la que se ha desprendido el fitol; el ciorofílido sin átomo central se designa por feofórbido. Si se separa el átomo central de la clorofila (p. ej.. por acción de ácidos diluidos) se obtienen los feofítinos. Así mismo, éstos son componentes de los centros de reacción, igual que los transportadores de electrones (fotosistema II. v. 6.4.5. centro de reacción de los bacterios purpúreos, v. 6.4.10). Se hablará de la biosíntesis de porfirina en el punto 6.15.

300

600

800

l o n g i t u d de o n d a ( n m )

Fig. 6-47: Espectros de absorción de algunos pigmentos fotosintéticos importantes (clorofilas y |i-caroteno en disolventes orgánicos; ficobiliproteidos en solución acuosa). - Según E. Libbert.

La mayor parte de las clorofilas (p. ej. a y b) absorben luz en la zona de 400-480 nm (azul) y en la de 550-700 nm (de amarillo a rojo). La bacterioclorofila a de los bacterios purpúreos absorbe en la zona del UV, por debajo de 400 nm, y en la zona desde el rojo oscuro hasta el infrarrojo, entre 700 y 850 nm, la bacterioclorofila b de los bacterios verdes del azufre aún más allá de los 1000 nm. Entre los 480 y los 550 nm, la zona de la luz verde, la absorción por parte de la clorofila es muy débil («hueco del verde», fig. 6-46). Por eso las soluciones de clorofila y las partes de las plantas que contienen clorofila aparecen verdes a los ojos humanos. En parte, el «hueco del verde» de la clorofila a se cierra gracias a la absorción de los pigmentos fotosintéticos accesorios clorofila b y carotenoides. Los cianobacterios y algas rojas cierran el hueco del verde, que queda abierto al absorberse la luz en las algas verdes, mediante sus pigmentos accesorios, las ficobilinas. a las que pertenecen la ficoeritrina y la ficocianina. Por ello los cianobacterios y algas rojas todavía encuentran luz para su fotosíntesis en aguas más profundas que aquellas en las que es posible el crecimiento de las algas verdes. Por su parte, los bacterios que disponen de bacterioclorofila a o b pueden utilizar zonas de energía (p. ej. infrarrojo) que no pueden ser aprovechadas por el resto de organismos que funcionan con fotosíntesis (fig. 4-47). Aunque el aprovechamiento de la luz del sol mediante las clorofilas no es óptimo («hueco del verde»), ya se formaban clorofilas desde muy pronto en la evolución (la bacterioclorofila a de los bacterios purpúreos hace más de 3000 millones de años), y han cambiado muy poco desde entonces (fig. 6-45). El hecho de que hayan prevalecido a lo largo de la evolución como pigmentos fotosintéticos centrales está relacionado con las siguientes propiedades de estas moléculas: El sistema anillo de porfirina y algunos de sus sustituyentes (fig. 6-45) forman un sistema de enlaces dobles conjugados. Los electrones 7t que intervienen en ellos forman así un orbital molecular uniforme, en el cual los electrones no sólo oscilan, sino que también pueden circular por el sistema anular. Este fenómeno es una de las causas de la

272

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

ai

3 9 7 -

300 -

2 9 7 -

400-

4+ estado fundamental (S°)

"53

tu

2 3 8 -

500-

«3

CT> aj

'

estado triplete excitado (T'....)

estado singlete excitado (S'.S,...)

fe

cu

1 9 8 -

o Oí

1 7 0 -

-s

4

i

T

2*

I

600-

I o»

700

Jv

*0

800

149

extinción

3. c

v 2 KJ k—

Jre

•O•• •*. O


•o

s

k— 03

0 c

8

1o

=5 ¡C 2 S 2-g '

'-§

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a« ®

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0

[O

cz Q) O

•s -

Q í'0r

<&

3

v/l O

términos de vibración

términos d e rotación estado fundamental

-

Fig. 6-48: Estados de excitación de la clorofila; en el ejemplo, la clorofila a. Los niveles de energía principales muestran un desdoblamiento como consecuencia de las vibraciones moleculares, y estos niveles, por su parte, un desdoblamiento fino debido a las rotaciones dentro de la molécula. En las moléculas orgánicas estos procesos llevan a que se presenten bandas de absorción más o menos anchas en lugar de espectros de luz, característicos de los átomos. En fondo gris: espin electrónico de los estados singlete y triplete excitados comparados con el estado fundamental. En fondo rojo, extinción de la clorofila a provocada por la transición S„ - » S . - Según H. Mohr y P. Schopfer.

estabilidad de esta clase de compuestos. En realidad las porfirinas figuran entre las combinaciones químicas más estables y se encuentran por ej. en petróleos y carbones (de hasta 400 millones de años de edad) en forma casi inalterada químicamente. Los electrones k del sistema de anillo de porfirina, muy deslocalizados, pueden saltar a niveles energéticos superiores al recibir un poco de energía, p. ej. mediante la absorción de fotones de longitud de onda relativamente larga (fig. 6-48). Cuando esto ocurre, la molécula pasa a un estado excitado que puede continuar reaccionando de maneras características. En moléculas con un número par de electrones, todos los orbitales están ocupados por parejas (estado singlete, S"). Cuando se absorbe un fotón de energía apropiada, un electrón pasa a ocupar un nivel de energía superior conservando la dirección de su espín (estado de singlete excitado S'. S". etc. según la energía absorbida). En poco tiempo estos estados excitados decaen de nuevo al estado fundamental, devolviendo la energía de excitación, o tiene lugar una inversión del espín del electrón excitado (estado triplete), de modo que tenemos dos electrones desaparejados con espines paralelos (fig. 6-48). Puede darse la inversión de espín cuando el siguiente estado singlete excitado tiene una vida media más larga que la que requiere el proceso de inversión de espín (10" s).

Los estados excitados significativos para la clorofila (fig. 6-48) son el primer estado singlete (que corresponde a la absorción del rojo), el segundo estado singlete (que corresponde a la absorción del azul), el primer estado triplete, que solo se alcanza a partir del estado S1, porque su

vida media es suficientemente larga (aprox. 15- 10" s). El estado S : es de vida demasiado corta (10 s) para una inversión del espín. Como muestra la fig. 6-48. la emisión de la energía absorbida de la clorofila excitada puede darse de distintos modos. Sólo una parte de estos procesos puede aprovecharse para realizar trabajo químico. Éstos están relacionados con la transición S1 —» S". Como resultado, se puede conseguir una transferencia de energía no radiante (= transferencia de excitones) entre moléculas de clorofila vecinas, cuando éstas están lo suficientemente cerca entre ellas (distancia < 10 nm), y si la absorción de la molécula de pigmento que acepta la energía es menos energética (de mayor longitud de onda) que la de la molécula de pigmento que cede la energía. Este mecanismo es de especial importancia para conducir la energía radiante absorbida dentro del complejo antena y para transferir la energía hasta la clorofila a del centro de reacción. Como los espectros de absorción de una molécula de pigmento dependen de su entorno, en el caso de las clorofilas, pues, del entorno proteínico, en un complejo antena con clorofilas que absorben de forma diferente se da una conducción de excitones en la dirección de aquella molécula de pigmento que tenga la absorción de mayor longitud de onda, o sea, desde una de las moléculas de clorofila b. hacia moléculas de clorofila a, y dentro de este grupo, otra vez hacia moléculas de clorofila a que absorban ondas cada vez más largas. Finalmente la transferencia de excitones alcanza la clorofila a del centro de reacción, que

6 . 4 Fotosíntesis: la reacción lumínica

gracias a un entorno de proteínas especial y a su ordenación como dímero (ing. special pair. Chía,), marca la absorción de menor energía del conjunto completo. Así pues, la clorofila del centro de reacción se excita muy raramente por absorción directa de un fotón; lo hace con más probabilidad por transferencia de excitones desde la antena coordinada. A diferencia de las clorofilas de las antenas, el dímero de clorofila a de los centros de reacción no vuelve a ceder inmediatamente su energía de excitación, sino que en estado excitado primero pierde un electrón, formándose un radical cargado positivamente (Chía',*). Éste vuelve finalmente al estado fundamental absorbiendo un electrón (fig. 6-49). Si la iluminación es óptima este proceso se da aprox. 100-200 veces por segundo. La disociación de la carga: Chía,

AE o h • v

w

>

™ ~ Chía, + e

es el paso decisivo de la fotosíntesis. La energía de excitación de los fotones, de vida corta, se transforma en un potencial eléctrico de vida considerablemente larga, y éste puede transformarse en trabajo químico. En parte de las excitaciones, la energía adquirida se pierde en forma de calor. Éste es el caso de la transición S : —> S1. ya que ésta es de vida demasiado corta para que se dé una transferencia de excitones. Por eso, cuando se investiga experimentalmente la fotosíntesis, basta iluminar con luz roja para provocar la transición S° —» S". La energía del estado excitado S' también puede perderse completamente en forma de calor o radiarse como luz fluorescente. El estado triplete de la clorofila no es significativo para la fotosíntesis. Sólo una de entre aprox. 10 millones de moléculas de clorofila de una planta iluminada se encuentra en estado triplete. En la transición al estado fundamental, que, debido a la inversión de espín requerida, transcurre muy lentamente (período del estado T 1 , 10 J -10 ' s), puede emitirse luz fluorescente. Ciertamente, la clorofila en estado triplete puede excitar oxígeno a un estado singlete. El oxígeno singlete es químicamente muy reactivo y actúa dañando a la célula; sin embargo, las células han desarrollado mecanismos de protección (carotenoides. etc.; otros, v. 6.4.8). • Los carotenoides son pigmentos fotosintéticos accesorios complementarios, cuya absorción en la zona del azul al verde-azul (fig. 6-46, 6-47) estrecha más el hueco del verde. Tenemos dos grupos de carotenoides, los carotenos, hidratos de carbono puros, con el caroteno (3 (o ^-caroteno) como representante principal, y los carotenos oxidados, las xantofilas. con la Iuteína como representante principal en las plantas superiores y algas verdes. La coloración característica de las algas pardas y las diatomeas resulta de la xantofila fucoxantina; encontramos I¡copina en los bacterios purpúreos (fig. 6-50). Los carotenoides son transportadores de energía relativamente malos y sólo consiguen aprox. el 20-50 % de la efectividad de la clorofila (la fucoxantina de las algas pardas debe alcanzar hacia un 80 %). Por este motivo, en el campo de absorción de los carotenoides (en los aprox. 460-500 nm), hay una discrepancia clara entre la absorción de luz y el espectro de acción de la fotosíntesis (fig. 6-46). Las xantofilas de las algas verdes y las plantas superiores prácticamente no suministran energía de excita-

+

excitón o

Chla2 e~

Chla2*

\

fotón

273

r

e~

ChlaJ*

Fig. 6-49: Separación de carga después de la excitación del dímero de la clorofila a (Chía,) en los centros de reacción fotosintéticos, y vuelta al estado de reposo a través de la captación de un electrón. En condiciones de iluminación saturante, el ciclo de excitación se da 100-200 veces por segundo.

ción alguna a la clorofila a. Su función principal en las antenas es proteger contra la constitución del estado triplete de la clorofila, y con ello reprimir la formación del dañino oxígeno singlete. Los carotenoides son terpenoides como el fitol, pero tienen 40 átomos de C, por lo que pertenecen al grupo de los tetraterpenos (biosíntesis, v. 6.16.2). La absorción de luz resulta del alto número de enlaces dobles conjugados, cuyos electrones n forman un orbital molecular en el que los electrones están muy deslocalizados y son fáciles de excitar. • Los ficobiliproteidos son los pigmentos fotosintéticos accesorios de los cianobacterios. algas rojas y criptófitos. En estos grupos, las ficocianinas (pigmentos azules) y las ficoeritrinas (pigmentos rojos) se hallan en relaciones cuantitativas distintas, y enmascaran a la clorofila. Las estructuras que absorben la luz (croinóforos) de las ficobilinas son tetrapirroles de cadena abierta (fig. 6-51) parecidos a los pigmentos biliares que se originan por descomposición de la hemoglobina (de ahí el nombre, gr. bilis). Por el grupo vinilo del anillo A del tetrapirrol. los croinóforos están ligados covalentemente a un residuo cisteína de la proteína transportadora (enlace tioéter), ficocianobilina en el caso de la ficocianina y de la aloficocianina. o ficoeritrobilina en el caso de la ficoeritrina. Los ficobiliproteidos se juntan en estructuras de orden superior, los ficobilisomas (fig. 2-89, 6-53), que se asientan en la cara citoplasmática de la membrana de los tilacoides y, como antenas, absorben la luz muy eficientemente. Hasta más del 95 % de la energía de excitación absorbida es conducida por transferencia de excitones hasta la clorofila a de los centros de reacción. Gracias a esta eficacia y a las propiedades absorbentes de los ficobiliproteidos (fig. 6-47), las algas azules y rojas aún pueden realizar la fotosíntesis a grandes profundidades de agua o en medio de una alfombra de algas verdes. Esto tiene un precio. El organismo invierte en ficobilisomas desde el 40 % de todas las proteínas celulares, hasta el 30 % del peso seco de la célula. Cultivando algunos cianobacterios y algas rojas con luz de distintas distribuciones espectrales se observó una adaptación de la dotación de ficobilina según las calidades de luz (adaptación cromática). Esto deriva probablemente de la distinta actividad de transcripción (v. 7.2.2) de los genes para las diferentes ficobilinas. Aunque tal adaptación no parece tener sentido fisiológicamente, no está claro si en condiciones naturales no tiene un papel importante y hasta qué punto está difundida.

274

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

Fig. 6-50: Estructura de carotenoides fotosintéticamente importantes del grupo de los carotenos (libres de oxígeno) y de las xantofilas (con oxígeno). Sombreado: sistemas de electrones n deslocalizados.

carotenos

licopeno

p-caroteno

xantofilas

zeaxantina

violaxantina

HO'

Cys

coo" cocr en, H3C

CH

H3C

H

CH2

CH2

CH3

HJC

H

CH2

H

ficocianobilina u n i d a a proteína

Cys —

COO"

COO"

CH2

CH2

CH2

CH2

I

HbCn / H3C

CH

H

H,C

I

CH2 CH5

H

II

H3C

CH

H

ficoeritrobilina unida a proteína

Fig. 6-51: Estructura de la ficocianobilina y de la ficoeritrobilina. Sombreado: sistemas de electrones n deslocalizados. Los cromóforos están unidos covalentemente a un residuo cisteína de la apoproteína. - Según G. Richter.

La eficacia en el aprovechamiento de la luz en las distintas zonas espectrales y, con ello, la contribución a la fotosíntesis de los distintos pigmentos, puede apreciarse comparando el espectro de absorción del organismo u órgano fotosintéticamente activo con el espectro de acción de la fotosíntesis. En las plantas verdes (v. 6-46), la diferencia entre el espectro de absorción y el de acción en la zona en que absorben los carotenoides es considerable, ya que los carotenoides - c o m o se ha dicho anteriormente- tienen una eficiencia sólo limitada en el transporte de energía hasta la clorofila. El hecho que los espectros de absorción de las células o, respectivamente, los tejidos intactos, tengan bandas de absorción más anchas que los pigmentos aislados (fig. 6-46), se explica por el cambio de las propiedades de absorción de los pigmentos debido a su asociación con las proteínas del complejo colector de luz. Gracias a esto también se estrecha el «hueco del verde». Al mismo tiempo, las zonas de absorción, algo distintas dependiendo del medio proteínico - c o m o ya se ha dicho-, son la base para la transferencia de excitones en el interior de las antenas. De la comparación de los espectros de absorción y de reflexión de las hojas normales (lampiñas) (fig. 6-52) se ve que la absorción que se observa después la depresión (re-

6.4

lativamente débil) de la zona verde, disminuye mucho en el infrarrojo, entre 700 y 2000 nm. mientras que en este sector la reflexión es máxima. Como las hojas planas reflejan más el infrarrojo que las agujas de las coniferas, en las fotografías hechas en infrarrojo es fácil distinguir los bosques planifolios de los aciculifolios. La radiación en el infrarrojo es demasiado pobre en energía para poder ser utilizada fotoquímicamente, pero, por otro lado, representa casi la mitad de la energía solar que llega a la Tierra; tiene, pues, sentido biológico el que no sea absorbida: así las hojas evitan un calentamiento innecesario. También es ventajosa la fuerte absorción de las ondas de longitud muy grande ( > 3000 nm). En esta zona del espectro llega a la superficie terrestre una cantidad muy escasa de radiación solar. Pero como los sectores en los que una sustancia absorbe al máximo son a la vez aquellos en que su irradiación es mayor, la hoja puede irradiar fácilmente otra vez el calor absorbido con la luz solar en estas longitudes de onda. La pilosidad de las hojas puede aumentar mucho también la reflexión en el campo de la radiación visible y, por ello, disminuir la absorción. Las hojas, muy pilosas, de la planta desértica Encella farinosa, por ejemplo, absorben sólo el 30 % de la radiación enlre 400 y 700 nm: en cambio, las hojas sin pelo de otras especies de Encelia, con la misma cantidad de clorofila, absorben el 84 %.

6.4.3 Estructura de las antenas captadoras de luz En todos los organismos que realizan la fotosíntesis, la energía lumínica es captada por las antenas, altamente estructuradas, en las cuales los pigmentos fotosintéticos están enlazados a proteínas covalente o no covalentemente. La orientación precisa de las moléculas de pigmento permite un transporte de energía no radiante (transferencia de excitones) dentro de la antena. La unión estructural de las antenas a los centros de reacción fotosintéticos posibilita la transferencia de la energía de excitación desde las antenas al centro de reacción, la cual transcurre en forma de una transferencia de excitones. Así las antenas colectoras de luz aumentan la efectividad de los centros de reacción, pues una molécula de pigmento del centro de reacción raramente podría excitarse por absorción de un fotón de forma directa. La estructura de las antenas es diferente para los distintos grupos de organismos fotosintéticamente activos, aunque todavía no se conocen al detalle (fig. 6-53). Las antenas pueden estar incrustadas en las membranas fotosintéticamente activas, como en los bacterios purpúreos y las plantas verdes, o estar compuestas de componentes pequeñas, integradas a la membrana, y grandes, apoyadas en la cara citoplasmática de ésta. Probablemente estas grandes antenas son adaptaciones que permiten que los cianobacterios y bacterios verdes del azufre (= sulfobacterios verdes) puedan aprovechar la luz de muy baja intensidad, p. ej., a grandes profundidades de agua, para su fotosíntesis. • Los clorosomas (fig. 6-53 A) de los bacterios verdes del azufre son complejos colectores de luz situados en la cara citoplasmática de la membrana plasmática que cons-

Fotosíntesis: la reacción lumínica

visible

275

infrarrojo

l o n g i t u d de onda ( n m = 1 0 0 0 n m )

Fig. 6-52: Espectros de absorción (en rojo) y de reflexión (negro) de las hojas de chopo (Populus deltoides). La absorción en la zona del verde es también aún considerable. Obsérvese la fuerte reflexión en el infrarrojo («sombra fresca de los bosques»), - Según D.M. Gates.

tan de aprox. 10 000 moléculas de bacterioclorofila unidas a proteínas (mayoritariamente, bacterioclorofila c). Están envueltos por una membrana lipídica, y en contacto con el complejo colector de luz integrado a la membrana que rodea el centro de reacción a través de una lámina basal (con bacterioclorofila a como pigmento). La transferencia de excitones se realiza desde la bacterioclorofila c, que absorbe en los 750 nm (B750), a través de las moléculas de clorofila a de la lámina basal (B790), hasta la bacterioclorofila a del complejo colector de luz intermembránico (B804), y finalmente, hasta la bacterioclorofila a del centro de reacción (B840). • Los f i c o b i l i s o m a s (fig. 6-53 B) están densamente (aprox. 400 por turf) asentados (fig. 2-89) en la membrana del tilacoide de los cianobacterios, que se descuelga a partir de la membrana plasmática, en la cara citoplasmática. y enlazados a los centros de reacción integrados en la membrana del tilacoide mediante proteínas de sujeción, de modo que puede darse una transferencia de excitones desde la ficoeritrina (absorbe en los 480-570 nm) a través de la ficocianina (absorbe en los 550-650 nm) hasta la aloficocianina (absorbe en los 600-680 nm). y de allí hasta el dímero de clorofila a del centro de reacción del fotosistema II (v. 6.4.5). • Las antenas de los bacterios purpúreos (fig. 6-53 C) son componentes integrales de la membrana plasmática y están compuestas por una antena central (LH1, ing. light harvesting) que probablemente envuelve el centro de reacción como un anillo y contiene, junto a las proteínas de enlace de los pigmentos, carotenoides y 32 moléculas de bacterioclorofila a distribuidas con mucha simetría. En muchas especies, además se añaden otras 8-10 antenas periféricas (LH2). según el centro de reacción. que están igualmente construidas en forma de anillo y contienen 27 moléculas de bacterioclorofila por anillo, ordenadas en dos círculos de 18 y 9 moléculas

276

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

luz (480-570 nm)

B

luz (550-650 nm) FICOBILISOMA

membrana lipídica

B750

B790

CLOROSOMA

X P840

f —

//

lámina basal

MEMBRANA

P840

CELULAR

P680

MEMBRANA DEL TILACOIDE

PSII PS

B804

PS

D

PSII

CP 47

P680

PSII

trímero de LHCII

CP 47 P680 • — -

vista frontal de la membrana celular

trímero de LHCII

vista frontal de la membrana del tilacoíde

Fig. 6-53: Representación esquemática de distintas antenas de organismos que llevan a cabo la fotosíntesis. A Clorosoma de los bacterios verdes del azufre o sulfobacterios (Chlorobium), estructura supuesta. B Ficobilisoma de los cianobacterios y rodofíceas. Los ficobilisomas siempre se unen a un dimero de fotosistema II. La combinación de los pigmentos antena puede variar de especie a especie. C Estructura de la antena de los bacterios purpúreos en vista frontal de la membrana celular. Los complejos de 9-12 LH2 están asociados a un complejo LH1. La estructura del centro de reacción de los bacterios purpúreos se representa de forma más exacta en la fig. 6-65. D Estructura de la antena de las plantas verdes en vista frontal de la membrana del tilacoíde. Las CP43 y CP47 forman una antena interna, las CP26, CP29 y el LHCII, la antena periférica, donde LHCII hace de antena principal. Probablemente existen 4 trímeros (sólo se muestran 2) de LCHII por dimero de fotosistema II. - A según G. Richter; B según M. Rógner; C según W. Kühlbrandt; D según E.J. Boekema y J.P. Dekker. - AP aloficocianina, CP proteína de los doroplastos (el número da la masa molecular en kDa), PC ficocianina, PE ficoeritrina, LH1 antena central, LH2 antena periférica, LHC light haversting complex.

respectivamente que yacen el uno sobre el otro, de modo que cada centro de reacción está coordinado con 250-300 moléculas de pigmento en total. La transferencia de excitones transcurre desde el LH2. pasando por el LH 1, hasta el dimero de bacterioclorofila a del centro de reacción (P870). • En las plantas verdes, las antenas respectivamente asociadas a ambos tipos de centro de reacción (fotosistema I y fotosistema II, v. 6.4.4), están coordinadas. En el caso del fotosistema 1, estas antenas están compuestas de aprox. 100 moléculas de clorofila a por fotosistema y son ellas mismas elementos integrantes del centro de reacción (fig. 6-61). La antena núcleo (antena core) del fotosistema II se compone de dos proteínas (CP43 y CP47). con unas 15 moléculas de clorofila a asociadas respectivamente (fig. 6-59). En contacto con esta antena core se encuentran los complejos colectores luz periféricos, es decir, los complejos moleculares proteico-pigmentarios CP26, CP29 y L H C I I . La antena principal constituye el L H C I I (LHC, ingl. light harvesting complex) (fig. 6-53 D). El reconocimiento de la estructura del L H C I I demos-

tró que cada proteína ligante de clorofila muestra 7 moléculas de clorofila a. 5 moléculas de clorofila b y 2 moléculas de luteína. La clorofila b se encuentra en la periferia. y la clorofila a en el centro de la proteína (fig. 6-54). Las moléculas de clorofila están a una distancia de sólo 0,5-3 nm las unas de las otras, por lo que queda garantizada una transferencia de excitones efectiva. Encontramos el L H C I I en la membrana del tilacoide, como trímero. Se discute que el L H C I I también pueda interaccionar con la antena core del fotosistema I. construida en principio de forma similar, y así el reparto de energía sea regulado por ambos fotosistemas (v. 6.4.4). Se coordinan a cada centro de reacción unas 300 moléculas de pigmento de las antenas. La transferencia de electrones transcurre desde la clorofila b periférica, a través de las moléculas de clorofila a del L H C I I , hasta la clorofila a de las antenas internas y de las antenas core y, finalmente, hasta el centro de reacción del fotosistema II (dimero de clorofila a. P680). El sistema colector de luz del fotosistema I podría funcionar de modo similar; de todos modos, su estructura todavía no se conoce tan detalladamente. Una «unidad fotosintética», o sea. una cadena de transporte de

6 . 4 Fotosíntesis: la reacción lumínica

277

Fig. 6-54: Modelo estructural de la proteina ligante de clorofila a/b y disposición de los pigmentos fotosintéticos del trímero complejo colector de luz del fotosistema II (LHCII, fig. 6 - 5 3 D). - Por cortesía de W. Külbrandt.

electrones completa desde el fotosistema II al fotosistema I (v. 6.4.4, fig. 6-55), podría tener aprox. 500 moléculas de pigmentos (clorofila a y b. carotenoides).

6.4.4 Resumen del transporte fotosintético de electrones y protones Para un mejor resumen, en la siguiente explicación se prescindirá de las antenas y se hablará exclusivamente de la absorción de excitones a partir de éstas. La explicación se concentrará en las plantas verdes (los comportamientos en los cianobacterios y proclorobacterios son muy parecidos). Del resto de reacciones lumínicas de los bacterios se hablará en el punto 6.4.10. R. H i l l ya observó en 1937 que los extractos de hojas iluminados (o, respectivamente, membranas del tilacoide aisladas) liberan O, en presencia de aceptores artificiales de electrones, como p. ej., Fe"' o pigmentos reductibles. En esta «reacción de Hill» el H.O interviene de forma exclusiva como dador de electrones; el CO. no participa en absoluto. 2 H.O + 4 A fW •

luz

* 4 A + 4 H ' + O.. vA'

(ec. 6-45)

Ello indica qué en la fotosíntesis el oxígeno liberado procede del agua, y que las membranas del tilacoide reducen aceptores de electrones solubles, pero no C O „ y por eso toman los electrones del agua. Por consiguiente, la reducción del CO, para formar hidrato de carbono es un proceso, la reacción oscura, que puede separarse de la reacción lumínica (v. 6.5.1-6.5.3). El aceptor de electrones natural de la reacción de Hill en los cloroplastos es el N A D P ' : 2 H , 0 + 2 NADP*

2 N A D P H + 2 H ' + O,. (ec. 6-46)

La entalpia libre estándar molar (pH 7. v. 6.1, ec. 6-7) para esta reacción redox se eleva a AG'1 = +218 kJ mol '. se transfieren, en una reacción endergónica. dos moles de electrones de un sistema con un potencial redox muy positivo (H ; 0/'/,0¿: E" = +0.82 V) a un sistema con un potencial redox muy negativo ( N A D P H + H 7 N A D P ' : É" = -0.32 V) (AE"' = -0,32 V - 0.82 V = -1.14 V por mol de electrones, lo que demuestra según la ec. 6-24. z = 2, AG "= 218 kJ por mol de N A D P H + H" formado).

Para reducir N A D P ' con electrones del agua se necesitan dos reacciones lumínicas conectadas en serie, que tienen lugar en ambos fotosistemas I y II (numerados según el orden en que se descubrieron), los dos con un dimero de clorofila a en el centro de reacción. Estos dímeros de clorofila a de ambos centros de reacción se pueden diferenciar en virtud de sus comportamientos absorbentes: el del fotosistema II (PSII) absorbe como máximo en los 680 nm y se

278

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

^ externa jr—interna estroma

- membrana

2 NADP + 4 H

2 NADPH + 2 H

tilacoide fotosistema

fotosistema I

complejo c i t o c r o m o bjt

4 Fdred

4 Fdox

O -4 H

4 excitones

4 excitones

Fig. 6-55: Cuadro sinóptico del transporte fotosintético de electrones e iones de hidrógeno, así como de la fosforilación de las plantas verdes. Más aclaraciones en el texto; localización de los complejos fotosintéticos y de la ATP-sintasa en la zona de los tilacoides de grana o estroma respectivamente, fig. 6-57. Los sistemas que participan y la serie de reacciones son iguales en los cianobacterios. Sin embargo, en estos organismos la plastocianina es sustituida por un citocromo c. - Fd ferredoxina, PC plastocianina, PQ plastoquinona, Q ciclo Q (fig. 6-60).

4 PC(Cu2*)

4xle4 PC(Cu 2 H

2

0

0

2

+

)

4 H

L U M E N TILACOIDAL CF o

M E M B R A N A TILACOIDAL ESTROMA 2 - 3 ( A D P + P.) 8-12 H 2 - 3 ATP

ATP-sintasa (4 H7ATP)

llama P680; el del fotosistema I (PS1) absorbe como máximo en los 700 nm y se llama P700. La existencia de los dos fotosistemas se reconoció por primera vez al determinar el rendimiento cuántico (moles de O, producido por mol de cuantos absorbidos) en relación a la longitud de onda. Se dio una fuerte caída del rendimiento cuántico en la zona del rojo de onda larga, > 680 nm (ing. red drop). que se hace visible a partir de la gran diferencia entre el espectro de absorción y el de acción en esta zona de longitudes de onda (fig. 6-46). Si. en cambio, se iluminaba al mismo tiempo con rojo de onda corta (650 nm), se daba un aumento sinergético del rendimiento cuántico (el rendimiento cuántico con irradiación simultánea de 650 nm y 700 nm es considerablemente más alto que la suma de rendimientos cuánticos con radiación de 650 nm o 700 nm de luz). Debido a su descubridor, a este efecto se le llama «efecto Emerson». El comprobó por primera vez la cooperatividad de dos fotosistemas con comportamientos absorbentes algo distintos. w

*

En la fig. 6-55 se muestra una visión de conjunto simplificada del orden de la reacción desde el agua hasta la formación de N A D P H + H \ La energía lumínica no sólo se aprovecha para transportar electrones, sino también para transportar vectorialmente los iones de hidrógeno acoplados a éstos hacia el lumen del tilacoide; el potencial químico de iones de hidrógeno sirve para sintetizar ATP. Primero daremos una idea general de la secuencia compleja de la reacción, después trataremos de forma más precisa los sistemas de reacción que intervienen en ella. Las estructuras de los sistemas redox que intervienen en la reacción lumínica se muestran en la fig. 6-56. El P680 excitado por transferencia de excitones (P680*) cede un electrón que, a través de una cadena de transpor-

te interna de electrones del fotosistema II (v. 6.4.5. fig. 6-59), pasa finalmente a una molécula de plastoquinona (PQ. ing. plastoquinone) enlazada débilmente. Absorbiendo otro electrón de un segundo P680 excitado, así como dos iones de hidrógeno del estroma. se forma plastohidroquinona ( P Q H „ fig. 6-56). El P680 oxidado se reduce por absorción de electrones del agua, volviendo así al estado fundamental. La fotolisis del agua se lleva a cabo gracias al complejo disociador de agua, que es un componente del fotosistema II (fig. 6-59). La plastohidroquinona abandona el fotosistema II y se difunde por la membrana del tilacoide. que contiene un pool de moléculas de plastoquinona (aprox. 7 por fotosistema II. de las cuales hasta 4 se presentan, si hay luz, como PQH,), hasta el segundo complejo integrante de la membrana, el complejo citocromo b / f (fig. 6-60). donde la PQH, se reoxida a PQ. Los dos electrones liberados allí son transportados en dos reacciones de transferencia consecutivas a través de una cadena de transporte de electrones endógena (v. 6.4.6, fig. 6-60) hasta dos moléculas de la proteína plastocianina, que contiene Cu *, formándose plastocianina-Cu ' reducida. La plastocianina es una proteína soluble localizada en el lumen de la vesícula del tilacoide. Los iones de hidrógeno liberados en la reoxidación de la plastohidroquinona son cedidos al lumen tilacoidal a través del complejo citocromo b 6 /f. Se discute que junto al complejo citocromo byf tenga lugar un ciclo redox interno de plastoquinona-plastohidroquinona (ciclo Q) en el que los electrones arrancados de una molécula de plastohidroquinona serían devueltos a la plastoquinona. Aquí se vuelven a tomar iones de hidrógeno del estroma y, acto seguido, se ceden al lumen tilacoidal reoxidando la plastohidroquinona. En el ciclo Q el complejo citocromo b,/f trabaja como una bomba de iones de hidrógeno y hace aumentar el gradiente de concentración del ion de hidróge-

6.4

His —

plastocianina (fragmento) hemo b

11 plastoquinona residuo prenilo (n = 6-10) o

1

+1e~ + 2 H ^

-le" -2H anión radical de semiquinona (PQ")

plastohidroquinona (PQH;$

Fotosíntesis: la reacción lumínica

279

no entre el estroma y el lumen del tilacoide. En un ciclo Q operando de forma completa se transportarían dos iones de hidrógeno por electrón hacia el lumen del tilacoide; sin la contribución del ciclo Q. la relación sería 1:1. A través de una cadena intermolecular de transporte de electrones (v. 6.4.7, fig. 6-61), el dimero excitado de clorofila a del fotosistema I (P700*) cede un electrón a la ferredoxina (Fd), una proteína ferrosulfurada soluble que se encuentra en el estroma y, a su vez, representa el dador de electrones para el NADP*. El N A D P ' absorbe, al formarse N A D P H + H* (fig. 6-65), secuencialmente, en total, dos electrones. El déficit de electrones del P700 oxidado se vuelve a rellenar gracias a la plastocianina reducida (forma Cu+). Por consiguiente, la cadena de transporte de electrones contiene transportadores de un electrón y de dos electrones. Por molécula de O, formada, se transportan 4 electrones para formar 2 moléculas N A D P H + H" en total, de donde se consiguen 8 excitones. La intervención de sistemas redox móviles, solubles (plasto/hidroquinona disuelta en la membrana del tilacoide entre el PSII y el complej o bji del citocromo, plastocianina disuelta en el lumen del tilacoide entre el complejo bjf del citocromo y el PSI), es beneficiosa por varios motivos: •

Desacopla los estados de excitación de ambos fotosistemas, que de este modo no tienen que trabajar sincrónicamente, lo que sería muy difícil debido a la gran rapidez de los procesos fotoquímicos primarios. • Permite salvar las distancias vacías entre los tres complejos transmembránicos de proteínas. Éstos no están repartidos estadísticamente en la membrana del tilacoide. El fotosistema II se halla, juntamente con las antenas, en las membranas amontonadas del tilacoide de grana; en cambio, el fotosistema I y el complejo citocromo b h /f se hallan predominantemente en los tilacoides de estroma (fig. 6-57). La unión de la membrana del tilacoide en la grana (fig. 2-83) se consigue probablemente mediante L H C I I .

filoquinona

nicotinamida adenina dinudeótido 2'-fosfato (oxidado) NADP'

H

O

ixx:

NH2

N'

NADP*

H

H

||

XX

+2e~ + 2 H

H ^ X ^

-2e" -2 H

H

C

N'

N H

-

2

H

NADPH+H'

H

I

H

Cys-S—Fe

I

Cys-S. Cys-S''

^S-Cys 1

-^S-

' " S - C y s H

centro Fe4S4 (p. ej. en el fotosistema I)

centro Fe,S? (p. ej. ferredoxina, protéina Ríeske)

Fig. 6-56: Estructura de los sistemas redox más importantes del transporte de electrones fotosintético en plantas verdes.

El transporte orientado (vectorialmente) de electrones, durante la reacción lumínica, está relacionado con un transporte de iones de hidrógeno, también orientado, en el complejo citocromo b & /f, que tiene lugar desde el estroma hasta el lumen del tilacoide. Inicialmente, la disociación del agua libera iones H" en el lumen del tilacoide. Por cada molécula de O, formada, se acumulan como mínimo 8 iones H* en el lumen del tilacoide (4 de la disociación del agua, 4 iones de hidrógeno desde el estroma suministrados mediante PQH,). Un ciclo Q completo proporcionaría otra vez 4 H*. de modo que para cada O, formado se acumulan 8-12 iones H* en el lumen del tilacoide. El gradiente de concentración de iones de hidrógeno que aparece al iluminar se puede deducir de los valores del pH: en los cloroplastos del estroma iluminados se miden valores de pH aprox. 8; en el lumen del tilacoide, pH 4,5-5. El valor del ApH de aprox. 3-3,5 unidades corresponde a una diferencia en la concentración de iones de hidrógeno entre el estroma y el lumen de aprox. 1:1000 hasta 1:3000. Como para compensar se transportan iones cloruro al mismo tiempo que iones de hidrógeno (probablemente a través de un canal de cloruro), en la membrana del tilacoide no se establece una diferencia de potencial eléctrico.

280

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

ESTROMA

MEMBRANA ESTROMÁTICA MEMBRANA DE LA GRANA

complejo disociador de agua 4 ^

¡copiado LHCII acó complejo fotosistema

complejo fotosistema I

LHCII libre

LHCII fosforilado

complejo citocromo b6/f

ATP-sintasa

Fig. 6-57: Heterogeneidad lateral en la distribución de los complejos fotosintéticos y la ATP-sintasa en la membrana del tilacoide. La representación de los complejos proteínicos es proporcional a las cantidades reales y reproduce más o menos esquemáticamente la forma que muestran en fotos tomadas en el microscopio electrónico de alta resolución (ATP-sintasa, fig. 6-63). - Por cortesía de J.P. Dekker.

Con la energía de este gradiente de iones de hidrógeno (fuerza motriz de protones, ec. 6-19). se activa la síntesis de ATP fotosintético (modelo quimiosmótico de la fotofosforilación de P. Mitchell). La síntesis de ATP está localizada en la zona del tilacoide de estroma (v. 6.4.9. fig. 6-63), y requiere que se transporten 4 iones H* para formar un ATP. De cada aportación del ciclo Q se obtienen 8-12 iones IT por O, formado en el lumen del tilacoide. Éstos alcanzan para sintetizar desde 2 (sin ciclo Q) hasta un máximo de 3 (con ciclo Q completo) moléculas de ATP. La relación N A D P H : ATP en la reacción lumínica llega entonces a aprox. 1:1-1:1,5. Para la reacción oscura (fijación de CO, en el ciclo de Calvin, v. 6.5) se requieren N A D P H y ATP en una relación 1:1,5.0 ¿Cómo es el rendimiento energético en la reacción lumínica? La entalpia libre molecular estándar de formación de N A D P H + H* asciende a AG" = +218 kJ mol ', la de formación de ATP a partir de A D P + Pi se eleva a AG" = +30,5 kJ mol '. Por consiguiente, el producto mínimo de la reacción lumínica, endergónica. es de 2 mol • 218 kJ mol ' + 2 mol • 30,5 kJ mol ' = 497 kJ por mol de O, formado. Para ello deben emplearse 8 mol de excitones de energía de excitación, o sea. deben absorberse como mínimo 8 mol de fotones de longitud de onda de 700 nm. Esto corresponde a una energía de 8 mol • 170 kJ mol = 1360 kJ de energía lumínica absorbida. El rendimiento energético (= el grado de acción de la reacción lumínica) asciende por lo tanto a 497:1360 = 0,36 (36 %). La energía restante se pierde en forma de calor. Sin embargo, esta pérdida es inevitable, puesto que es una consecuencia de los procesos de disociación de cargas en los fotosistemas

(v. 6.4.5), los cuales aseguran que no se produzca una recombinación del electrón cedido por el dímero de clorofila a con el dímero oxidado (Chía**). Debido a esta pérdida inevitable de energía en forma de calor, para poder utilizar electrones del agua para reducir el NADP". la fotosíntesis oxigénica requiere dos fotosistemas conectados en serie. Los bacterios que fotosintetizan. que toman electrones de sustratos con potenciales redox estándar considerablemente negativos (p. ej. H,S. E" = -0,24 V), sólo necesitan un único fotosistema para reducir NAD", y además pueden utilizar luz de longitud de onda aún mayor (v. 6.4.10). Complementariamente al transporte de electrones no cíclico desde el agua hasta el N A D P H , representado en la fig. 6-55, bajo ciertas circunstancias también se realiza un transporte de electrones cíclico, en el que la energía lumínica que pasa por el fotosistema I sólo se usa para sintetizar ATP (fig. 6-61 B), o, respectivamente, un transporte de electrones pseudocíclico. en el que los electrones son transferidos de vuelta al oxígeno desde el fotosistema 1 (reacción de Mehler, v. 6.4.7). Si se ordenan los sistemas redox que intervienen en el transporte de electrones no cíclicos según su potencial redox estándar (tabla 6-18) y su pertenencia a los complejos, entonces se obtiene el esquema Z (fig. 6-58), llamado así por su recorrido. A continuación se hablará de los pasos particulares, entrando también más a fondo en la estructura de los fotosistemas. El P700* excitado es, con un potencial redox estándar más negativo que -1.1 voltios, el medio reductor de las células vivas más fuerte que se conoce.

6 . 4 Fotosíntesis: la reacción lumínica

281

E0' (V)

-1,0P680*

•X

feofitina

•

03

" c

FNR

-o

2 NADPH

QA

-0,32

fo o

2 N A D P + 4 H —,

' c

cü TD CZ OJ

QB

•o

s* tu X Qi

2 PQH2—^

0-

2PQ ^

FeSR " PCRED

Cyt

4 PC,•ox 2 H

+0,82

0

1,0-

2

2

0

+ 4 H

4 excitones

P700

complejo citocromo b6/f

fotosistema I

TyKZ)

X

P680

4 excitones

fotosistema II

Fig. 6-58: Disposición de los sistemas redox que intervienen en la reacción lumínica fotosintética en virtud del potencial redox estándar. De este esquema en Z se infiere el cambio de la entalpia libre de reacción de los pasos aislados en condiciones estándar, aunque las condiciones reales (concentraciones, temperatura, valores de pH) de los doroplastos se apartan de las condiciones estándar. Además, en verdad el esquema resulta de la coordinación de los componentes redox con los complejos membránicos, y no de su disposición real en éstos. P680*, P700*: estados excitados del dimero de clorofila a en los centros de reacción de los fotosistemas II y I respectivamente.

6.4.5 El fotosistema II El fotosistema II (fig. 6-59) se compone de como mínimo 16 proteínas distintas, de las cuales dos, la proteína D, y la D,, constituyen, como heterodímero, el centro de reacción propiamente dicho, y otras dos (CP43 y CP47). las antenas core (fig. 6-53 D). Las proteínas D, y D, son homologas entre sí y el centro de reacción de los bacterios purpúreos (v. 6.4.10), es decir, provienen evolutivamente de un mismo precursor. En cada heterodímero hay enlazadas 4-5 moléculas de clorofila a. 2 feofitinas, 2 plastoquinonas y 1-2 carotenoides. Además, unido a través del complejo proteínico D / D , . hay un grupo (ing. cluster) de probablemente 4 iones de manganeso (cluster de manganeso). Estos iones de manganeso están orientados hacia el lumen del tilacoide y, por fuera, están protegidos por una proteína estable (MSP 33, ing. 33 kDa manganese stabilizing protein). El dimero de clorofila a (P680) está enlazado tanto a la proteína D ( como a la D,. Después de excitarse el P68Ü la conducción de electrones se prolonga hasta la Q A a través de la feofitina de la proteína D R La Q a es una plastoquinona unida firmemente a la proteína D, que pasa a radical semiquinona (Q A *) (fig6-56), transfiriendo el electrón a la Q B , una segunda molécula de plastoquinona que está enlazada débilmente a la proteína D,. En un segundo paso de transferencia, la Q | t ' absorbe otro electrón de la Q v. que entre tanto se ha vuelto a reducir a radical semiquinona, así como 2 iones H'; se disocia del centro de reacción como PQH,. y pasa al pool de plastoquinona disuelto en la membrana del tilacoide. La solubilidad de lípidos se facilita así gracias a la cadena lateral terpenoide no polar (residuo prenilo) de la plastoquinona.

complejo fotosistema II

CP43

CP47

pool de plastoquinona

excitón LHCII

MEMBRANA TILACOIDAL LUMEN TILACOIDAL 2 H2O

0

2

+ 4 H

Fig. 6-59: Representación esquemática de la estructura y el flujo de electrones en el fotosistema II. La disposición real de la antena core se muestra aquí de forma distinta por motivos de visibilidad (fig. 6-53). Según H.W. Heldt. - MSP33, proteina estabilizadora de manganeso (33 kDa); resto de abreviaturas, v. 6.4.5.

El P680 oxidado es un medio oxidativo muy fuerte, con un potencial normal más positivo que +1,1 voltios. Cubre su déficit de electrones oxidando un residuo tirosina (Z) especial de la proteína D R El radical tiroxina capta a su vez un electrón del cluster de manganeso, del que ya se ha hablado. Este es un almacén de 4 electrones, cuyos 4 átomos de manganeso pueden hallarse en los grados de oxidación M n " \ M n " o M n " . Mediante la absorción secuencial de 4 electrones, el cluster de manganeso (también llamado sistema S) se va oxidando paso a paso: Sn - + S, ( + ! ) - > S, (+2) - > S3 (+3) - > S4 (+4).

282

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

complejo citocromo b,/f ESTROMA

r

C

2H c

lb

y 6

yt b6

MEMBRANA TILACOIDAL

Fíg. 6-60: Modelo hipotético de la disposición de los componentes principales del complejo citocromo b6/f en la membrana del tilacoide. El fluj o de electrones e iones de hidrógeno (rojo) cuando corre el ciclo Q se representa escalonadamente. Por cada electrón que es transferido a la plastocianina se transportan 2 iones de hidrógeno si interviene el ciclo Q; sin el ciclo Q la relación sería 1 : 1 . - P C plastocianina.

LUMEN TILACOIDAL

2 H

2 H

oxidación de la 1.a PQH

oxidación de la 2.a PQH.

Tabla 6-18: Componentes de las cadenas de transporte de electrones de la fotosíntesis de las plantas ordenados según el potencial redox estándar. Par redox

E* (voltios)

P700* A0

más negativo que - 1 , 1 0

A, A.,

FeSs

FeS4

--1,10 -0,88 -0,70 -0,59 -0,53 -0,43 -0,35 -0,32

Ferredoxina (Fd) Fd-NADP'-reductasa (FNR) NADP' + 2 H ' + 2 e " ^ N A D P H + H' Citocromo b6 -0,02 P680* más negativo que - 0 , 6 0 Feofitina* - 0 , 6 6 hasta - 0 , 4 5 Plastoquinona, ligada - 0 , 2 5 hasta - 0 , 0 5 Plastoquinona, libre +0,11 FeSB (proteína Rieske) +0,29 Citocromo f +0,35 Plastocianina (PC) +0,37 P700* + e ^ P700 +0,45 0 ; + 4H' + 4e~í 2H,0 +0,82 P680' + e ^ P680 más positivo que + 0 , 8 2 En el caso de no estar indicado, los valores E son válidos para el equilibrio entre la forma reducida y la oxidada, y para el equilibrio entre la forma excitada (*) y el estado de reposo.

El estado S4 vuelve de nuevo al estado fundamental (SJ oxidando 2 moléculas de agua y absorbiendo al mismo tiempo 4 electrones: S4 (+4) + 2 H , 0 - ) 0 , + 4 H ' + S0. De este modo se evita que aparezcan radicales oxígeno por disociación del agua, muy reactivos y dañinos para la célula. Mediante determinados inhibidores puede impedirse el transporte de electrones en el PSI1. Las triazinas (por ej. la atrazina) expulsan Q b de su unión a la proteína D,. De modo análogo actúa también el D C M U (diclorofenilmetilurea = diuron). Estas sustancias se utilizaron como herbicida. Una mutación puntual en la proteína D ya

puede impedir que el herbicida se enlace (sin perjudicar al enlace de Q ), y crear así resistencia al herbicida.

6.4.6 El complejo citocromo b5/f En el transporte fotosintético de electrones, el complejo citocromo b,/f funciona como plastohidroquinona-plastoquinona-oxidorreductasa y. al mismo tiempo, como bomba de protones. El complejo transmembránico, homólogo al complejo citocromo b,/f de la cadena mitocondrial de transporte de electrones (v. 6.10.3.3). se compone de numerosas subunidades. de las cuales un citocromo f. un citocromo b y una proteína hierro-azufre (llamada proteína Rieske por su descubridor) actúan como sistemas redox (fig. 6-60). Los citocromos derivan, como las clorofilas, del sistema de anillo de porfirina. pero como átomo central del anillo tetrapirrol no tienen magnesio, sino hierro. El anillo de porfirina (fig. 6-45) con hierro como átomo central se llama hemo. el átomo de hierro central, hierro hemo (fig. 6-56). En el transporte de electrones, el átomo central sufre un cambio de valencia (Fe"/Fe 2 '). Según la estructura del hemo enlazado, clasificamos los citocromos en tres grupos principales: citocromo a, b y c (correspondientes al hemo a, b y c). Éstos también se diferencian según la posición de una banda de absorción determinada de la forma reducida (banda a ) , y a menudo se caracterizan por la especificación del máximo de absorción de dicha banda (por ej. citocromo cS5S). Los citocromos del tipo b y c tienen un papel en la fotosíntesis. En los citocromos del tipo c el hemo c está enlazado covalentemente (adicionado a un grupo SH de cisternas por dos grupos vinilo). El citocromo f , que recibe esta denominación por su presencia en los cloroplastos (f por el lat. frons, hoja), pertenece químicamente al grupo c (citocromo c5J5). Predominantemente, el citocromo f se orienta hacia el lumen tilacoidal. A l l í también se encuentra el hemo c. La proteína está anclada a la membrana con una cadena de aminoácidos. El citocromo b es una proteína

6.4

Fotosíntesis: la reacción lumínica

283

integrante de la membrana. Contiene dos moléculas hemo b dispuestas una encima de otra, perpendicularmente al plano de la membrana. La proteína Rieske es una proteína periférica, apenas incrustada en la membrana, cuyo sistema redox presenta un centro Fe S, compuesto por dos átomos de hierro y dos átomos de azufre enlazados solamente a los átomos de hierro (fig. 6-56). Como el azufre se puede desprender fácilmente de la estructura (por ej. con un ácido débil), hablamos de azufre (ácido) lábil (en contraposición al azufre-cisteína, que no puede separarse tratándolo con ácido). A menudo el hierro enlazado al centro hierroazufre se llama hierro no-hemo. Los citocromos, así como los centros hierro-azufre, son transportadores de un electrón. Los electrones cedidos por la plastoquinona (PQH,) que se enlaza al complejo citocromo b f i son transferidos a la plastocianina oxidada del lumen tilacoidal a través del centro Fe.S de la proteína Rieske y del citocromo f. La plastocianina es una proteína pequeña, de aprox. 10.5 kDa de masa molecular, que contiene un átomo de Cu enlazado a un residuo cisteína. uno metionina y dos histidina (fig. 6-56). En el cambio reversible de valencia de Cu ' a Cu', la plastocianina toma o devuelve respectivamente un electrón. Los iones H liberados en la oxidación de la PQH, son soltados desde el complejo citocromo b,/f al lumen tilacoidal. El ciclo Q interno, no aclarado todavía al detalle, promueve probablemente, bajo participación del citocromo b6, más iones H' desde el estroma al lumen tilacoidal (fig. 6-60).

6.4.7 El fotosistema I El tercer complejo transmembranoso de la reación lumínica fotosintética, el fotosistema 1. obtiene sus electrones de la plastocianina (PC) oxidada, y los transfiere a la ferredoxina (Fd), desde donde, gracias al enzima ferredoxina-NADP'-reductasa (FNR), pasan al N A D P ' , formándose N A D P H + H". El fotosistema I (PS1) es homólogo al centro de reacción de los bacterios verdes del azufre, y está formado por 12 o más subunidades distintas. El PSI (fig. 6-61) es un heterodímero de las proteínas A y B. que junto a los sistemas redox y el díniero de clorofila a P700. constituyen simultáneamente la antena core. A es así homologa a la D ( + CP43 del PSII, y la B, a la D, + CP47. La subunidad F interacciona con la plastocianina, la D con la ferredoxina, y la C es responsable del transporte de electrones del centro de reacción a la ferredoxina. La disociación de carga que tiene lugar al excitarse el P700 muestra analogías con los procesos del PSII. El electrón emitido por el P700 es transferido a la filoquinona (fig. 6-56), que, como la clorofila, dispone de un residuo fitol, a través de 2 monómeros de moléculas de clorofila a (A, A„). Esta filoquinona (Q. también llamada A,, fig. 6-61 A) está enlazada a la subunidad B del centro de reacción y se corresponde con la Q a del PSII. Absorbe, como ésta, un electrón, formándose la forma radical semiquinona. Los pasos siguientes de la transferencia de electrones son dis-

trones a través del complejo fotosistema I y B transporte cíclico de electrones. En el transporte cíclico de electrones, el complejo citocromo y el fotosistema I trabajan incluyendo el pool de plastoquinona como bomba de protones, impulsada por la luz, para producir ATP sin que se forme NADPH + H' (compárese con fig 6-55). Para explicación, v. texto. - Según H.W. Heldt.

tintos a los procesos del PSII. El electrón excitado es transferido desde el semirradical filoquinona, pasando por 3 centros FeJSJ (fig. 6-56), los sistemas redox FeSx, FeSR y FeSA, a la ferredoxina, que se une a la subunidad D por la cara estromática del PSI. La ferredoxina es una proteína soluble, pequeña (11 kDa de masa molecular), que posee un centro Fe,S, (fig. 6-56) y es asimismo un sistema redox de 1 electrón. A partir de la ferredoxina reducida, el transporte de electrones puede volver al P700' en vez de al NADP*, a través del complejo citocromo b / f y la plastocianina. Este transporte de eletrones cíclico (fig. 6-61 B) lleva, bajo intervención del complejo citocromo b^f. a un transporte de iones de h i d r ó g e n o desde el estroma hasta el lumen tilacoidal, suministrando con esto una contribución para la síntesis de ATP («fotofosforilación cíclica»), sin que se forme N A D P H al mismo tiempo. El transporte de electrones cíclico llega a ser eficiente, sobre todo, si la relación N A D P H + H ' / N A D P ' es alta y por consiguiente, existe un defecto de sustrato para la ferredoxina. Si se produce una reducción excesiva del pool de ferredoxina, se consigue un transporte de electrones de la ferredoxina hacia el 0 : . produciéndose H , 0 (reacción de Mehler, fig. 6-62 A). Este proceso se llama transporte de electrones pseudocíclico. ya que se parece al transporte de electrones cíclico en el que no forma N A D P H + H". pero sí ATP Con frecuencia, sin embargo, en condiciones

284

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

superóxido dismutasa 2 NADPH+ 2 H

2 GSSG"#--^

glutatión reductasa 2 NADP

B

2 NADPH+ 2 H

dehidroascorbato reductasa

2 dehidroascorbatos

2 GSSG

2 ascorbatos

dehidroascorbato reductasa 4 GSH

2 dehidroascorbatos

2O

H 2^2 ?o

ascorbato peroxidasa

4 GSH

glutatión reductasa 2 NADP

2 ascorbatos

0

2

2 H

20,

2 F d red

reacción de Mehler

2H? O

2 NADP + 2 H 2 O

violaxantina

deepoxidasa

2 Fdo *

epoxidasa zeaxantina

2 N A D P H + 2 H + 2 OJ

Fig. 6-62: A Transformación del anión superóxido ( O p en el sistema ascorbato-glutatión de los doroplastos. B Ciclo de la xantofila para disipar (= ceder) la energía de excitación del fotosistema II en forma de calor. El ciclo de la xantofila está igualmente acoplado al sistema ascorbato-glutatión. - GSH glutatión reducido, GSSG glutatión oxidado a partir de dos moléculas de glutatión que se unen a través de un puente disulfuro (2 GSH =^GSSG + 2 H" + 2 e).

para la reacción de Mehler. la relación ATP/ADP también es alta, de modo que prácticamente no hay ADP disponible para la síntesis de ATP. Entonces en la reacción de Mehler se establece un gradiente muy fuerte de iones de hidrógeno a través de la membrana del tilacoide. Durante la oxidación de la ferredoxina en la reacción de Mehler se origina por de pronto el anión radical superóxido (O '). Éste se dismuta en O, y H , 0 , gracias al enzima superóxido-dismutasa. El H , 0 , se reduce entonces a agua bajo intervención de otros enzimas (fig. 6-62 A), y por ese motivo se reprime la formación de radicales hidroxilos ( O H ' ) , extremadamente reactivos. Éstos se forman espontáneamente a partir del H.O, en presencia de iones metálicos y O ' («química de Fenton») y dañan los lípidos. proteínas y ácidos nucleicos. Las superóxido-dismutasas (SOD) son enzimas metálicos. Los doroplastos contienen una FeSOD. una MnSOD y una CuZnSOD. También encontramos los enzimas en el citoplasma (CuZnSOD). en los mitocondrios (CuZnSOD. MnSOD) y en los peroxisomas (MnSOD).

6.4.8 Mecanismos de regulación y protección de la reacción lumínica La separación espacial del PSI y el PSII y sus antenas (fig. 6-57) impide que los excitones se escurran desde el PSII al PSI. y permite al mismo tiempo que se distribuya dinámicamente la energía de excitación en ambos fotosistemas. Si hay demasiado poca energía de excitación disponible en el PSI. esto lleva a que se acumule PQH, en el pool de plastoquinona. Esto tiene como consecuencia que se active una proteína quinasa que fosforila el complejo colector de luz L H C I I . De este modo se neutraliza el enlace electrostático del L H C I I con la membrana vecina del tilacoide. Esto conduce a un amontonamiento de los tilacoides de grana. El L H C I I se difunde desde los sectores amontonados hacia fuera, en la zona del tilacoide de estroma. para unirse al PSI. De este modo la energía de los excitones probablemente se

desvía del PSII al PSI (fig. 6-57 y 7-6). La desfosforilación del L H C I I conduciría a un desprendimiento del PSI y a una nueva asociación del complejo L H C I I con el PSII. Si las intensidades de luz son elevadas y al mismo tiempo el suministro de ATP y N A D P H es bajo (p. ej.. cuando los estomas se cierran a altas temperaturas para limitar las pérdidas de agua, y no hay CO, disponible para asimilar), puede presentarse una sobreactivación de los sistemas pigmento sin que se escurran excitones. Con ello existe el peligro de que aumente la formación de triplete clorofila y. con ello, de singlete oxígeno (v. 6.4.2). Tanto los carotenoides como el a-tocoferol, existente en gran cantidad en la membrana del tilacoide. trasladan de nuevo al estado fundamental el triplete clorofila y el singlete oxígeno. Si las intensidades de luz son muy elevadas esta protección no parece ser suficiente. Se daña el fotosistema II (fotoinhibición). probablemente por aumento de la descomposición de la proteína D ( , que aun así es de vida corta. Así, el enblanquecimiento de las agujas en determinados daños de los árboles se atribuye a procesos fotooxidativos. La energía sobrante de los excitones se transforma en calor para disminuir los daños debidos a la luz. En esto interviene probablemente la xantofila zeaxantina (fig. 6-50). Se forma por deepoxidación a partir de la xantofila violaxantina. presente en las antenas, cuando existe un gradiente intenso de iones de hidrógeno entre el lumen tilacoidal (ácido) y el estroma (básico), una característica de los altos niveles de reducción de la reacción lumínica (fig. 6-62 B). Como el enzima que caracteriza la reacción inversa tiene su pH óptimo en el alcalescente (pH 7.6), pero la deepoxidación lo tiene en el ácido (pH 5.0): al disminuir el gradiente de iones de hidrógeno en la membrana tilacoidal la zeaxantina se transforma otra vez en violaxantina (ciclo de la xantofila).

6.4.9 Fotofosforilación El gradiente de iones de hidrógeno, de unas 3 unidades de pH. que se forma en la membrana del tilacoide cuando se

6.4

Fotosíntesis: la reacción lumínica

285

B 11 n m

CF

CF,

1 + II

21 n m

ESTROMA CF0

M E M B R A N A DEL TILACOIDE

CF,

"

• = H

LUMEN

w 8,5 n m

Fig. 6-63: ATP-sintasa. A Modelo estructural del motor de rotación de la ATP-sintasa. La subunidad III de la parte CF forma un dodecámero y, juntamente con las subunidades y y e de la parte CF,, el rotor (rojo); la cabeza a,P 3 , junto a la subunidad 8 de la parte CF, y las subunidades I, II y IV de la parte CF0, constituye el estator (negro). El rotor gira (v. flecha roja) en el estator inmóvil, con lo que 12 iones de H" son conducidos a través del canal de protones (uno por subunidad III), el cual seguramente se establece entre las subunidades III y IV. La interacción de la subunidad giratoria y, asimétrica, con las subunidades a y p de la cabeza de la ATP-sintasa induce, por cambios de conformación, los tres estados de la subunidad p, los cuales tienen lugar en la serie: vacío - > ADP + Pi enlazados ATP enlazado. B Reconstrucción de la ATP-sintasa en vista lateral. La foto se elaboró a partir de muchas tomas de microscopio electrónico, muy ampliadas mediante procedimientos de transformación fotográfica. - Por cortesía de B. Bóttcher.

ilumina, supone una fuerza motriz de protones (ec. 6-19) que se utiliza para sintetizar ATP. Este proceso se llama fotofosforilación. El cambio de la entalpia libre molar estándar para sintetizar ATP a partir de A D P + Pi se eleva a AG"' = 30,5 kJ m o l 1 . Tomando en consideración las relaciones de concentración reales de los compañeros de reacción en la célula, ésta debe ascender a AG « 45 - 50 kJ mol"'. De la ec. 6-19 se desprende que la entalpia libre de un gradiente de iones de hidrógeno (ApH = 3 a 25 "C) es de AG = - 1 7 kJ mol Por lo tanto, para sintetizar una molécula de ATP. se necesitaría que se moviesen por lo menos 3 iones de H' a lo largo de su gradiente de potencial electroquímico. Como la vesícula de los tilacoides, en presencia de A D P y fosfato inorgánico, también puede sintetizar ATP a oscuras si se aduce un gradiente de iones de hidrógeno a través de la membrana del tilacoide mediante un sistema lampón apropiado, vale como muestra el modelo quimiosmótico de la fosforilación. La ATP sintasa está asentada en la zona del tilacoide estromático, y estructurada de forma similar al enzima bacteriano y mitocondrial (v. 6.10.3.3). Se compone de una cabeza heteroligomérica orientada hacia el estroma, llamada CF! (CF, ing. coupling factor) y de la igualmente heteroligomérica parte transmembranosa (CF 0 ; la o se refiere a inhibido por la oligomicina, y se aplica a la capacidad de inhibición de la parte F(1 de la ATP-sintasa mitocondrial. Se ha aceptado la terminología para el enzima de los cloroplastos, aunque la CF(I no es sensible a la oligomicina. Por eso hoy se usa como índice casi siempre el número cero, como aquí). La CF(, forma un canal conductor

de iones de hidrógeno, mientras que la CF! lleva a cabo la síntesis de ATP (fig. 6-63). La ATP-sintasa es como un motor de rotación impulsado por iones H \ Con dimensiones de aprox. 10 veces 20 nm, es el motor de esta índole más pequeño que se conoce. En él, la subunidad y de la cabeza de la CF! debe girar hasta a 100 vueltas por segundo, junto con las 12 subunidades 111 de la parte CFn, dispuestas en forma de anillo, como un rotor en el que se montan alternativamente 3 subunidades a y p de la parte CF,, mientras por el canal de la CF(| fluyen iones H \ A cada vuelta pasan 12 iones H* por del canal (uno por subunidad III). Gracias al contacto con la subunidad rotante y, deben inducirse cambios en la conformación de las subunidades a y p, de modo que en cada vuelta cada uno de los 3 centros catalizadores que están localizados en las subunidades p pasan por 3 estados (fig. 6-63 A): un estado carente de nucleótido, un segundo estado en que el A D P y el fosfato inorgánico están unidos, y un tercer estado en el que se desarrolla la reacción ADP + P —» ATP, y el ATP se separa finalmente del enzima. Se supone que el tercer estado se conquista expulsando agua del centro catalítico para que sea posible la transferencia de fosfato sin la concurrencia de la reacción inversa (hidrólisis) (compárese fig. 6-8). Por consiguiente, por vuelta del rotor se sintetizan 3 moléculas de ATP. de lo que se llega a una relación H':ATP de 4:1. Todavía se desconocen muchos detalles del mecanismo de la reacción de la ATPsintasa. Mediante una conversión disulfuro-ditiol (fig. 6-71), en presencia de luz se inicia el mecanismo del rotor en la subunidad y y. a oscuras, dicho mecanismo se detiene. Con

286

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

6.4.10 La reacción lumínica de la fotosíntesis bacteriana

bacterios verdes de! azufre cadena de transporte

*

electrónico (ferredoxinNAD-reductasa)

cadena de transporte electrónico (complejo Cyt-b/c,)

excitón

N A

D H + H

N A D N A Ü

+

potencialH'

\

ATPsintasa

C

ATP ADP *

© centro reactivo enzimas S 0 4 2 " + 10 H H2S + 4 H 2 O

bacterios purpúreos cadena de transporte electrónico (complejo NADHA deshidrogenase) cadena de transporte electrónico (complejo Cyt-b/c.)

excitón

©

.

/

A

O

red

NADH + H

N A U

+

Aox

potencial-

H*

\ ATPsintasa

^

ATP

ADP + P

centro reactivo

Fig. 6-64: Reacción lumínica de la fotosíntesis en bacterios verdes y púrpuras. Si, p. ej„ A tM es succinato, entonces es fumarato. - Según H.W. Heldt.

luz, la ferredoxina, mediada por tiorredoxina, reduce un puente disulfuro de esta subunidad a ditiol; a oscuras, se vuelve a constituir la forma disulfuro. Este mecanismo impide que en condiciones de falta de luz la ATP-sintasa catalice la reacción inversa, es decir, que disociando ATP transporte los iones de hidrógeno al lumen tilacoidal. La tiorredoxina es una proteína inferior (aprox. 10 kDa) presente en todas las células procariotas y eucariotas, de la que se conocen varias isoformas. Todas llevan la secuencia de aminoácidos -Cys-Gly-Pro-Cys- en el centro catalítico. Las dos cisternas forman el puente disulfuro en la tiorredoxina oxidada. Ciertas sustancias desacoplan el transporte fotosintético de electrones y la formación de ATP: la reacción de Hill prosigue, pero cesa la fotofosforilación. Pertenecen a estos desacopladores, p. ej., los iones N H / y la carbonilcianida-p-trifluorometoxifenilhidrazona. que son membranopermeables tanto en forma protonizada como desprotonizada. y por lo tanto reducen el gradiente de iones de hidrógeno en la membrana del tilacoide.

De la reacción lumínica de los organismos capacitados para realizar fotosíntesis oxigénica (plantas verdes, cianobacterios y prociorobacterios), se ha estado hablando en los capítulos precedentes. Esta serie de reacciones, altamente desarrollada, en la que gracias a dos fotosistemas conectados en serie se utilizan los electrones del agua para reducir NADP', se ha desarrollado en la evolución a partir de precursores que solamente disponían de un fotosistema. y recurrían a fuentes de electrones con potenciales redox estándar considerablemente negativos. Tales reacciones lumínicas, sencillas en esencia, se encuentran en los procariotas fotolitótrofos y fotoorganótrofos actuales (tabla 6-1). Pertenecen a los fotolitótrofos los sulfobacterios purpúreos (cromotiáceas) y los sulfobacterios verdes (clorobiáceas), a los fotoorganótrofos, los bacterios purpúreos (rodospiriláceas) y los bacterios verdes carentes de azufre (cloroflexáceas). Todos los representantes de estos grupos muestran un transporte de electrones cíclico accionado por la luz que conduce al establecimiento de un gradiente de concentración de iones de hidrógeno. Éste se utiliza en todos los grupos para sintetizar ATP y también - a excepción de las clorobiáceas- para sintetizar N A D H . En las clorobiáceas el N A D H se forma a través de un transporte no cíclico de electrones mediado por la ferredoxina y la ferredoxina-NAD'-reductasa (fig. 6-64). Como en este caso los electrones no son llevados de vuelta al centro de reacción, el déficit de electrones debe equilibrarse mediante un dador de electrones, H,S la mayor parte de las veces: H,S

S + 2 H ' + 2 e (E"' = -0,24 V).

La diferencia de los potenciales redox estándar entre H.S/S y N A D ' / N A D H + H' (E"' = -0,32 V) es muy baja. Por eso basta un fotosistema, así como luz de muy baja energía (p. ej., en Chlorobium, X = 840 nm, aprox. 142 kJ por einstein), para transportar electrones del H,S al NAD*. El azufre molecular que se produce puede continuar oxidándose a sulfito, y éste a sulfato, de modo que en conjunto hay tres electrones disponibles para el transporte de electrones fotosintético. H,S + 4 H , 0 - > S O f + 10 H*+ 8 e". •

*

En los bacterios purpúreos, que sólo disponen de un transporte cíclico de electrones, la formación de N A D H transcurre por mediación de un complejo NADH-deshidrogenasa, que es accionado por la energía del gradiente de iones de hidrógeno, la cual también se utiliza para sintetizar ATP. Los electrones necesarios adicionales a este complejo proceden de compuestos orgánicos; p. ej., en Rhodospirillum, del succinato, que se oxida a fumarato (E" = -0.03 V). También en este caso basta un solo fotosistema que absorba luz de onda larga (P870) para garantizar la transición de electrones desde el sustrato orgánico al NAD*. Los centros de reacción de los bacterios fotolitótrofos y fotoorganótrofos están estructurados de forma muy parecida. y son homólogos entre sí. Se han desarrollado a

6 . 4 Fotosíntesis: la reacción l u m í n i c a

ESPACIO PERIPLASMÁTICO

carotenoide

doble capa de lipidos

/.

T Vi \ /

1_

287

Fig. 6-65: Disposición de los sistemas de pigmento en el centro de reacción de Rhodopseudomonas viridis (rodospiriláceas). El recorrido de la cadena proteínica de las tres subunidades M, L y H sólo se insinúa (lineas grises), así como la incrustación del centro de reacción a la doble capa de lípidos de la membrana plasmática del bacterio. El centro de reacción lleva los siguientes pigmentos: 4 moléculas de bacteriodorofila b; 2 forman un dimero que se ioniza por excitación y cede un electrón, 2 más se sitúan al lado del dimero (BCh. y BCha); 2 moléculas de bacteriofitina (BPh. y BPh,), así como 2 quinonas (Qa, menaquinona, Q^, ubiquinona), entre las cuales se encuentra 1 átomo de hierro (Fe). En la vecindad de BCh„ hay un carotenoide. El flujo de electrones (flecha roja) se da preponderantemente de D - » BPh. - * Q. - > Qa. Según los experimentos más recientes el flujo de electrones se da de Q. a QB, a través del ion de hierro, cambiando la valencia (Fe ' =^= Fe2'). Por motivos de visibilidad, las cadenas laterales no polares de las moléculas de pigmento sólo están esbozadas. - Por cortesía de C.R.D. Lancaster y H. Michel. — BCh bacteriodorofila, BPh bacteriofitina, D dimero, QA menaquinona, Qe ubiquinona.

A

CITOPLASMA

partir de un precursor común. A l mismo tiempo, presentan relaciones claras con los fotosistemas de los organismos con fotosíntesis oxigénica: el centro de reacción de los bacterios purpúreos se corresponde en su estructura con el centro de reacción del fotosistema II, y el centro de reacción de los sulfobacterios verdes se corresponde con el del fotosistema I. El complejo citocromo b/c, (fig. 6-64), que interviene en el transporte cíclico de electrones y en el establecimiento del gradiente de iones de hidrógeno acoplado a éste, es homólogo al complejo citocromo b 6 /f de los organismos con fotosíntesis oxigénica. Los sistemas ferredoxina-NAD'-reductasa y ferredoxina que participan en el transporte no cíc l i c o de electrones de los sulfobacterios verdes, son muy similares a los homólogos de las plantas verdes, cianobacterios y proclorobacterios. Evidentemente, se trata de módulos funcionales originados muy pronto en la evolución, que se combinaron los unos con los otros de distintos modos y, a partir de ellos, también se adoptaron otras funciones j u n t o a la fotosíntesis (p. ej., en la cadena de respiración mitocondrial y en la respiración bacteriana). Se admite que, en la evolución, a partir de un procariota heteróirofo. primero se desarrolló un procarioia que por adquisición del fotosistema I (o su precursor) fue capaz de llevar a cabo la fotofosforilación cíclica. Más tarde se alcanzó la capacidad de transporte acíclico de electrones desde sustancias con potencial redox aún relativamente negativo al N A D \ con lo que la fotoautotrofia era posible en un número relativamente reducido de ambientes (en los que había tales medios reductores, como H,S). Sólo cuando se añadió el fotosistema II pudo emplearse como agente re-

ductor el agua, presente en todas partes, y, con ello, la fotosíntesis pasó a ser un proceso cuantitativamente dominante. El oxígeno que se forma como producto de desecho de la fotosíntesis se acumuló a partir de este momento en la atmósfera, lo cual perm i t i ó en los tiempos siguientes el desarrollo de organismos aerobios. Además, al enverdecer los cloroplastos durante la morfogénesis (v. 7.7.2.1), primero se forma el fotosistema 1. y después el fotosistema II.

Los centros de reacción de los bacterios purpúreos Rhodopseudomonas viridis y Rhodobacter sphaeroides pudieron cristalizarse y, en disolución elevada, pudo reconocerse su estructura gracias al análisis de difracción Róntgen de los cristales (análisis de estructura Róntgen). Comparándolos con las subunidades homologas del fotosistema II se pudo derivar la estructura de éste (pero hasta ahora no determinada en disolución atómica). También existen análisis de estructura Róntgen del fotosistema II. pero en igualmente malas disoluciones. Por ello la manera de funcionar de un fotosistema que se entiende mejor es la de los bacterios purpúreos. El centro de reacción de Rhodopseudomonas viridis (fig. 6-65) está compuesto por tres proteínas: la subunidad L. la subunidad M y la subunidad H. La subunidad L es homologa a la proteína D, del fotosistema II, y la subunidad M. a la proteína D,. L y M fijan el sistema redox: cuatro moléculas de bacteriodorofila a (dos de las cuales forman el dimero del centro de reacción), dos moléculas de bacteriofeofitina a, dos moléculas de quinona (una ubiquinona, Q b ; una menaquinona, Q A ), un átomo de hierro y una mo-

288

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

luz

MEMBRANA CELULAR

6.5 Fotosíntesis: el camino del carbono

metabolismo /

„•

A D P + P:

MEMBRANA PURPUREA >

4 1 2

b o m b a de protones fotosintética

fosforilación

Fig. 6-66: Fotofosforilación en Halobacterium halobium. Por absorción de un cuanto de luz, la bacteriorrodopsina pasa de manera reversible de la forma P560 a la forma P412 en la membrana purpúrea y con ello transporta un ion H' desde la célula hasta el medio externo («bomba protónica»). La compensación del gradiente de protones que se origina puede ser empleada por una ATPasa unida a la membrana para la síntesis de ATP. - Según H. Mohr y P. Schopfer.

lécula de carotenoide. Según los resultados más recientes, el átomo de hierro toma parte en la transferencia de electrones, el carotenoide sirve probablemente para devolver el estado triplete de la clorofila de nuevo al estado fundamental. Sin embargo, se discute la posibilidad de que tenga una función más que estructural. La conducción de electrones en el centro de reacción resulta de la fig. 6-65. Se reconoce que el centro de reacción está construido simétricamente, pero el flujo de electrones se da principalmente por la cara A (esto también es válido para el fotosistema II, fig. 6-59, pero allí no se dibujó por motivos de visibilidad). En particular, el transporte de electrones, muy rápido, desde el dímero de bacterioclorofila a hasta la feofitina impide la recombinación e + P870" —» P870 y, con esto, la transferencia de la energía de excitación a calor. La cinética de los pasos del transporte de electrones en el fotosistema II es comparable. La dirección de la conducción de los electrones por la cara A es favorecida electroestáticamente, ya que ésta muestra una carga neta positiva en la dirección del flujo de electrones algo mayor que la cara B. En los bacterios, las bombas de protones no siempre se activan con ayuda de la clorofila. En Halobacterium halobium, no fotosintetizador, en la membrana celular externa encontramos, bajo determinadas condiciones ambientales (baja concentración de O.), bacteriorrodopsina. un cromoproteido transmebranoso parecido al pigmento visual rodopsina y cuyas moléculas se asientan en determinadas áreas de la membrana («membrana p u r p ú rea»). Con la ayuda de la energía lumínica absorbida por esta bacteriorrodopsina, se establece un gradiente de iones de hidrógeno entre el interior de la célula y el medio, cuya compensación sirve como fuerza motriz para la síntesis de ATP. la absorción de aminoácidos y el intercambio de sales (NaVK*) (fig. 6-66). Este organismo puede, pues, realizar una fotofosforilación sin clorofila y. de este modo, aligerar su economía energética. En presencia de oxígeno se construye el gradiente protónico a través de la cadena electrónica de la cadena respiratoria (v. 6.10.3.3); la energía proviene de la oxidación de enlaces orgánicos. En esta situación. la síntesis de ATP resulta de la fosforilación oxidativa (v. 6.10.3.3). Una segunda bomba iónica impulsada por la luz es la halorrodopsina, que transporta iones cloruro ( C l ) hacia el interior de la célula. Este sistema es de gran utilidad para la osmorregulación de arqueobacterios que proliferan en biotopos con un elevado contenido de sales (NaCl 4 M ) .

En la asimilación del carbono, el CO, es transformado en hidrato de carbono o carbohidrato (CH »O fl ). Para formar una hexosa, la igualdad fundamental de la fotosíntesis se expresa como sigue: 6 CO, + 12 H , 0

C„H l2 O h + 6 H , 0 + 6 0 2 .

La reacción es muy endergónica (AG' = 2862 kJ m o l ' , que corresponde a 477 kJ mol 1 por molécula de CO, fijada). El oxígeno formado procede del agua (fotolisis del agua, v. 6.4.4). Así pues, el CO, se reduce: desde el estado de oxidación + I V en el C O „ hasta el estado de oxidación 0 en el (CH,0) n . Por lo tanto, deben invertirse 4 electrones por átomo de C. Estos son proporcionados por el N A D P H + H' (o N A D H + H*respectivamente en algunos bacterios, v. 6.4.10) que se ha formado en la reacción lumínica. Complementariamente, la transformación requiere energía en forma de ATP. que es aportado igualmente por la reacción lumínica (v. 6.4.4). Por eso para formar una hexosa a partir de 6 C O „ la reacción, en conjunto, se puede formular así: 6 CO, + 12 N A D P H + 1 2 H ' + 18 ATP —» C 6 H p 0 6 + 18 P + 12 NADP* + 1 8 A D P + 6 H , 0 . Transcurre en el estroma de los doroplastos (o en el citoplasma en el caso de las procariotas que realizan fotosíntesis), y se designa por reacción oscura, puesto que la reacción en sí misma no depende de la luz. En principio podría darse sin luz, en presencia de N A D P H y ATP. No obstante, en la célula la asimilación del CO, tiene lugar exclusivamente a la luz, porque sólo entonces se forman N A D P H y ATP. Además, la reacción oscura se activa a la luz y se desactiva en la oscuridad (v. 6.5.5). La serie de reacciones es muy compleja, y comprende un gran número de pasos catalizados por enzimas que forman un proceso circular que se llama ciclo de Calvin, por su descubridor. M. Calvin incubó algas (después también doroplastos aislados) a la luz durante un tiempo breve (pocos segundos), en presencia de " C O , radiactivo, después extrajo los productos de la reacción con etanol caliente y los sometió a separación cromatográfica bidimensional en papel. Los productos de la reacción separados, marcados radiactivamente, se hicieron visibles autorradiográficamente. y pudieron identificarse por comparación con sustancias conocidas. El ciclo de Calvin (cuadro gráfico, fig. 6-67) se puede separar en tres partes: la fase carboxilativa, la fase reductora y la fase regeneradora. La serie de reacciones también puede describirse como un ciclo reductivo de la pentosafosfato, ya que en gran parte reproduce una inversión del ciclo oxidativo de la pentosafosfato (v. 6.10.3.5). No todos los enzimas del ciclo de Calvin son. por lo tanto, característicos de la fotosíntesis.

6.5 Fotosíntesis: e l c a m i n o d e l c a r b o n o

lación del aceptor de CO, ribulosa-l,5-bisfosfato (rubP) en la reacción mostrada en la fig. 6-68, que se cataliza mediante el enzima ribulosa-1,5-bisfosfato-carboxilasa/ oxigenasa (rubisCO) (nos ocuparemos luego de la función oxigenasa del enzima: fotorrespiración, v. 6.5.6).

externa membrana / interna • / estroma tilacoide

6CO-

6 ribulosa1,5-bisfosfato

X < 1; irü
fase carboxílica

12 D-3-fosfoglicerato 12 N A D P H + 12 H* + 1 2 ATP

6 ribulosa- **— «3 ak— o > 5-fosfato CP o

4 P:

V

10 triosafosfato

12 N A D P + 1 2 ADP + 1 2 P,

ganancia de la fijación

12 triosafosfato

fructosa-1,6bisfosfato (hexosa)

Fig. 6-67: Visión general de los tres apartados del ciclo de Calvin, balanceado para la formación de una hexosa a partir de 6 moléculas de dióxido de carbono (CO,) fijado.

6.5.1 La fase carboxílica del ciclo de Calvin El primer producto de reacción que se concibe en el ciclo de Calvin es el D-3-fosfoglicerato. Resulta de la carboxi-

ribulosa-1,5bisfosfato

289

forma endiol

La reacción es muy exergónica (AG" = - 3 5 kJ mol '), y por eso se desarrolla espontáneamente. La ribulosa-1,5bisfosfato reacciona saliendo de su forma enediólica por adición de CO,. que se halla disuelto en el agua en forma gaseosa. El producto inmediato de la reacción, 2-carboxi3-ceto-D-arabinita-l,5-bisfosfato, es extremadamente inestable, y se desintegra espontáneamente en 2 moléculas de D-3-fosfoglicerato al añadir agua. El 2-carboxi-Darabinita-1-fosfato, producto de la hidrogenización del aducto de CO,, desfosforilado en la posición 5, es un inhibidor efectivo de la reacción de carboxilación. Debe intervenir in vivo en la regulación de la actividad de la rubisCO. El nuevo carbono fijado aparece en uno de los grupos carboxilos de ambas moléculas D-3-fosfoglicerato (fig. 6-68). La rubisCO adiciona CO, y no el ion HCO,, predominantemente presente en disolución acuosa. En el ambiente básico del estroma de los cloroplastos iluminados (pH = 8), el equilibrio está aún más desplazado hacia la banda del hidrogenocarbonato. El establecimiento del equilibrio CO, + H.O ^ HCO, + H' se cataliza gracias al enzima carboanhidrasa. Sin embargo, no hay indicios de que la actividad de este enzima pueda ser determinante para el equilibrio de la reacción oscura.

La ribulosa-l,5-bisfosfato-carboxilasa/oxigenasa es uno de los enzimas característicos de la fotosíntesis. El enzima de los cloroplastos es un hexadecámero de 8 unidades grandes y 8 pequeñas y es activo sólo en esta forma. La subunidad grande (51-58 kDa) se codifica mediante el D N A de los plastidios (v. 7.2.1.2) y su R N A m se traduce en los ribosomas 70-S. La subunidad pequeña (12-18 kDa), codificada en el núcleo, se sintetiza previamente en los ribosomas 80-S ciloplasmáticos con una secuencia señal N-terminal y se importa hacia los cloroplastos bajo

2-carbox¡-3ceto-D-arabinita1,5-bisfosfato

2-carboxi-D-arabinita-1 -fosfato

D-3-fosfoglicerato

carbanión

(sustancia inhibidora de la carboxilación)

D-3-fosfoglicerato

forma intermedia hidratada

Fig. 6-68: Desarrollo de la reacción de fijación del C 0 , e n el ciclo de Calvin. Esta reacción está catalizada por el enzima ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa. Un inhibidor fuerte del enzima es el 2-carboxi-D-arabinita-1 -fosfato, un análogo de la forma hidratada del 2-carboxi-3-ceto-D-arabinita-1.5-bisfosfato. - Según G. Zubay.

290

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

C02 —Lys—NH3

2 H

Mg

E-Lys—N-cf

rubisCO activasa

¿O"

2+

E-Lys-N-cf-

(!)

Mg

2*

O

carbamato

c o m p l e j o carbamato-

(inactivo)

M g ' ' (activo)

Fig. 6-69: Activación de la ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa a través de CO, y M g * .

disociación de estos péptidos señal (v. 7.3.1.4). La reunión de las subunidades en el holoenzima se da bajo intervención de chaperoninas (v. 7.3.1.2). El centro catalizador es un componente de la subunidad grande. En algunos bacterios purpúreos el enzima tiene una estructura distinta y se presenta como dímero de dos subunidades grandes. Aunque el valor de K n (v. 6.1.6.3) de la rubisCO para el CO, es de unos 10-15 p M y por lo tanto corresponde aproximadamente a la concentración de CO, gaseoso disuelto en agua (la concentración de CO, de la atmósfera, de 350360 ppm. corresponde a una concentración de equilibrio de CO, en disolución acuosa de 10 p M ) , la catálisis no se desarrolla muy rápidamente: el número de cambios del enzima es de sólo 3,3 s~' por subunidad catalítica (para comparar: la carboanhidrasa realiza aprox. 10' catálisis por segundo). Por eso, para una catálisis efectiva se requieren grandes cantidades de enzima: la rubisCO puede constituir el 50 % del conjunto de proteínas de la hoja, y es el enzima más abundante de la biosfera. Junto a su papel de sustrato, el CO, actúa como activador alostérico de la rubisCO: forma ante todo un complejo carbamato con una lisina especial de la subunidad grande, el cual activa el enzima después de unírsele un ion Mg"' (fig. 6-69). La adhesión del grupo carbamato en la lisina se cataliza probablemente mediante el enzima rubisCO-activasa y requiere ATP. Como la concentración de M g * en el estroma aumenta al iluminarlo, la adhesión del grupo carbamato y la complejación de Mg2*. que dependen del ATP, son mecanismos eficaces que aseguran que la fijación del CO. tan sólo se dé si se cumplen todas las exigencias.

6.5.2 La fase reductora del ciclo de Calvin En la segunda etapa del ciclo de Calvin, el producto de fijación de CO, primario D-3-fosfoglicerato es reducido. La reacción, muy endergónica, necesita ATP como suministrador de energía y N A D P H + IT como medio reductor, ambos productos de la reacción fotosintética lumínica (fig. 6-70). En el curso de la reacción, primero, mediante el enzima fosfoglicerato-quinasa, el D-3-fosfogIicerato se convierte en 1,3-bisfosfoglicerato, el cual se reduce entonces a D-3-fosfogliceraIdehído por disociación del fosfato mediante el enzima gliceraldehído-fosfato-deshidrogenasa (GAPDH). Encontramos isoformas de ambos enzimas también en el citoplasma (glicólisis/gluconeo-

génesis), pero la G A D P H plastidial es específica para el N A D P H / N A D P ' . mientras que el isoenzima citoplasmático necesita N A D H / N A D " . La NADP-gliceraldehído-fosfato-deshidrogenasa se transforma en la forma ditiol mediante el sistema ferredoxina/tiorredoxina (fig. 6-71), y por lo tanto se activa a la luz. Nos habíamos encontrado con una actividad lumínica similar en el ejemplo de la ATP-sintasa (v. 6.4.9). Este principio de regulación aún afecta a más enzimas del ciclo de Calvin (v. 6.5.3). El D-3-fosfogliceraldehído está en equilibrio con el dihidroxiacetona-fosfato. El establecimiento del equilibrio lo cataliza el enzima triosafosfato-isomerasa. El D-3-fosfogliceraldehído y el dihidroxiacetona-fosfato también se designan por triosafosfatos y ya son hidratos de carbono (triosas). Las series de reacciones que se establecen sirven para: •

la síntesis de otros carbohidratos (p. ej.. hexosas) a partir de los triosafosfatos, como ganancia neta de la fotosíntesis; • la regeneración del aceptor de CO, ribulosa-1,5-bisfosfato.

6.5.3 La fase regeneradora del ciclo de Calvin Para que la fijación de CO, y su reducción puedan producirse de forma continua, el aceptor de C O „ el ribulosa-1,5bisfosfato (RubP), también debe regenerarse continuamente. A partir de 6 moléculas de RubP y 6 moléculas de CO, se producen 12 moléculas de triosafosfato (fig. 6-67). De ellas 2 moléculas de triosafosfato sirven para sintetizar una hexosa (creándose primero fructosa-1,6-bisfosfato), las 10 moléculas de triosafosfato restantes se utilizan para regenerar 6 moléculas de RubP, de manera que se da un proceso circular (fig. 6-67). Las reacciones aisladas de este proceso se esquematizan en la fig. 6-70. La regeneración del aceptor de CO, a partir del compuesto previo inmediato ribulosa-5-fosfato requiere ATP, de modo que por cada molécula de CO,fijada en el ciclo de Calvin se transforman en total 2 N A D P H + 2 H* y 3 ATP (2 para la reacción de la fosfoglicerato-quinasa, 1 para la reacción de la ribulosa-5-fosfato-1 -quinasa). Los enzimas irreversibles de la fase regeneradora, la ribulosa-5-fosfato-1 -quinasa, la fructosa-1,6-bisfosfato-1fosfatasa y la sedoheptulosa-l,7-bisfosfaio-l-fosfatasa, se activan a la luz gracias al sistema ferredoxina/tiorredoxina (fig. 6-71), del mismo modo que la NADP-gliceraldehído-fosfato-deshidrogenasa (v. 6.5.2). Además, ambas fosfatasas muestran, de forma comparable al comportamiento de la rubisCO, una estimulación de su actividad mediante M g 2 \ y tienen un óptimo agudo del pH en 8,0. Como al iluminar, el valor del pH aumenta de aprox. 7.2 a 8.0 en el estroma de los doroplastos -motivado por el transporte de iones de hidrógeno hacia el lumen tilac o i d a l - , e igualmente sube la concentración de iones Mg 2 * y tiorredoxina, la dependencia de estos enzimas clave del ciclo de Calvin con el pH, el Mg2* y la tiorredoxina es un sistema efectivo para activar a la luz (e inhibir a oscuras) el proceso total.

6.5

ATP

H2CO-® 2+

Mg ,
H2CO-®

HO-C-H

I

coo

r°

H-C-OH

H-C-OH

^

rubisCO

H2CO-®

ribulosa-1,5bisfosfato

TR

o ^ o - ® I

NADPH + H

H-C-OH

COO"

I

ADP

.

H-C-OH

I

NADP + P

H2CO-®

fosfogliceratoquinasa

1,3-bifosfoglicerato

H2CO—®

D-3-fosfoglicerato

gliceraldehido fosfatodeshidrogenasa

TR ———*

I

J

r

291

Fotosíntesis: e l c a m i n o d e l c a r b o n o

H-C-OH H2CO-®

D-3-fosfogliceraldehido

TR, Mg2* ApH

H2C-OH

¿=o

HO-C-H

I H-C-OH I

ADP

•

%c = °

_Li_

HO-C-H

H-C-OH ATP

3

0-«

PI H 2 O

FBP-1fosfatasa

triosafosfatoisomerasa

H 2 C—OH

¿=o

H-C-OH

aldolasa

I

H-C-OH

H2CO-®

H2CO-©

fructosa-6fosfato

fruaosa-1,6bisfosfato (FBP)

.

-

H-C-OH H

l

2

"

CO-®

ganancia de fijación

V

I

H2CO-©

dihidroxiacetonafosfato

r

0 ^ _ M

H-C-OH

I H-C-OH I

aldolasa

H2CO-<

TR, Mg2t A pH

eritrosa-4fosfato H 2 C—OH

H 2 C—OH

I

I c=o

c=o H-C-OH H

-¿-OH

I

H2CO-®

0

=

=

" BUL0SA -

fosfatoepimerasa

ribulosa-5fosfato

I HO-C-H I

H-C-OH H2CO-®

xilosa-5fosfato

t ribulosa-fosfato| isomerasa

0*C-H

H2CO—©

H 2 C—OH

c=o

c=o

l HO-C-H I H-C-OH I H-C-OH I H-C-OH

H2CO-®

sedoheptulosa-1,7bisfosfato (SBP)

H 2 O Pi

SBP- /fosfatasa

I HO-C-H I H-C-OH I H-C-OH I H-C-OH I H 2 CO—I

sedoheptulosa-7fosfato

H-C-OH

I I H-C-OH I ^ H-C-OH

-« transcetolasa

H2CO-®

ribulosa-5fosfato

Fig. 6-70: Recorrido completo del ciclo de Calvin. Por motivos de claridad sólo se muestra la serie de reacciones para sintetizar una molécula de triosafosfato a partir de 3 moléculas de CO,. Las flechas de reacción rojas señalan las reacciones Irreversibles. Son los puntos principales donde actúan los mecanismos de regulación (también señalados en rojo). Las flechas múltiples indican cuántas moléculas reaccionan cada vez para formar una molécula de triosafosfato como ganancia de fijación a partir de 3 moléculas de CO,. Para sintetizar una molécula de hexosa a partir de 6 CO, (fig. 6-67) el proceso que aquí se representa debe recorrerse dos veces en total. - Por cortesía de G. Zubay; completado. - TR tiorredoxina.

292

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

ditiol

Fig. 6-71: Regulación de la actividad enzimática a través de la conversión disulfuro/dítiol mediada por tiorredoxina y dependiente de luz. En la oscuridad se produce la reoxidación de los grupos tiol bajo formación de puentes disulfuro y a través del oxigeno molecular.

disulfuro enzima

fotosistema

ferredoxinatiorredoxina reductasa

l

^ H H H disulfuro

i

Y y

ditiol

\

enzima * T T S-S

T

B

/ HS

\ SH

2 exocitones

6.5.4 La transformación de los productos primarios de la asimilación del carbono Como ganancia neta de la fijación y reducción del CO, se produce ante todo triosafosfato (fig. 6-70 y 6-72). Por un lado ésta se exporta fuera de los doroplastos y sirve para la síntesis de hexosas en el citoplasma. A partir de éstas se fabrica el a/.úcar de transporte más importante, la sacarosa (azúcar de caña). Por otro lado, el triosafosfato sobrante no requerido para sintetizar sacarosa o para regenerar el RubP. hasta el 30 % del producto de la fotosíntesis, se utiliza para sintetizar almidón en los doroplastos. De este modo el carbono reducido se almacena de forma inactiva osmóticamente. A oscuras, el almidón de asimilación (también llamado almidón transitorio) se descompone en glucosa y en triosafosfatos; los últimos se exportan al citoplasma y se utilizan allí para sintetizar sacarosa. Como productos de la fotosíntesis, junto a la sa-

célula productora de asimilados («fuente»)

CITOPLASMA

El intercambio de triosafosfatos entre cloroplasto y citoplasma lo cataliza un transportador pasivo, el transportador de triosafosfatos, que a cambio transporta un ion fosfato. es decir, trabaja como antiportador (fig. 6-4. 6-5). De este modo se impide que la exportación de triosafosfatos lleve a un empobrecimiento de fosfato en los doroplastos y garantiza que se pueda sostener la síntesis de ATP. El transportador de triosafosfatos. probablemente un homodímero cuyo monómero tiene una masa molecular de aprox. 30 kDa, es la proteína que más abunda en la membrana interna de los doroplastos (el 15 % de las proteínas de esta membrana). Se codifica en el núcleo celular y es importada por los doroplastos como una pre-proteína con un péptido de tránsito N-terminal; allí es procesada hasta la forma madura (v. 7.3.1.4). El monómero atraviesa la membrana interna probablemente 6 veces, por medio de

floema ^

CLOROPLASTO

carosa. también se forman rápidamente otros compuestos orgánicos, en particular otros hidratos de carbono y aminoácidos. Estos asimilados son evacuados de la célula y llevados a los órganos que los necesitan.

MEMBRANA CELULAR

célula consumidora de asimilados («sumidero») ) t

PARED ELEMENTO PAREO P L A S M O CELULAR C R 1 B 0 S 0 CELULAR D E S M 0 S

CITOPLASMA

IEUC0PLAST0 (AMIL0PLAST0)

V

glucólisis

ciclo de Calvin

triosafosfato

triosafosfato

saca/osa sintasa

almidón de reserva

UDP

4 amito sintasa

fructosa

ADPG

UDPC

UDPG

ADPG

sacarosa fosfato sintasa

H20

almidón de asimilación

glucólisis

sacarosa fosfato

I amito s/ntasa

I

fructosa

H2O ^ am¡la$a

Fig. 6-72: Metabolismo y transpone de los hidratos de carbono en tejidos asimiladores y de reserva.

®

aldolasa

®

fructosa- 1.6-bisfosfato fosfatasa

®

hexosafosfato isomerasa

®

fosfoglucomutasa

®

ADP-glucosa pirofosfatasa

®

fructosa-6'fosfato

®

UDP-glucosa pirofosforHasa

®

hexoquinasa

®

fructoquinasa

quinasa

6.5 Fotosíntesis: el c a m i n o d e l c a r b o n o

Fig. 6-73: Modelo sobre la disposición de la cadena polipeptidica del monómero transportador de triosaíosfato en la membrana interna de los cloroplastos. Los aminoácidos lisina (K)-273 y arginina (RJ-274, señalados en rojo, intervienen probablemente en la unión del sustrato (código de una letra, fig. 1-11). El transportador nativo lo encontramos en la membrana, seguramente como dimero. - Según ü.l. Flügge.

membrana externa membrana interna — ¿ estroma

r

H,N

293

COOH

ESPACIO INTERMEMBRANOSO

MEMBRANA INTERNA ESTROMA

hélices a hidrófobas. Seguramente dos aminoácidos cargados positivamente de la 5.° hélice, una arginina (R) y una lisina (K), hacen de posición de enlace para los sustratos aniónicos (fig. 6-73). La síntesis de sacarosa se desarrolla en el citoplasma partiendo de fructosa-6-fosfato y uridina-difosfato-glucosa (UDPG), y proporciona primero sacarosa-fosfato (reacción síntesis de sacarosa-fosfato), que se desfosforila mediante la sacarosa-fosfato-fosfatasa, formando sacarosa. Este último paso es irreversible y asegura una síntesis efectiva de sacarosa. La sacarosa formada se transporta a lugares de consumo y almacenamiento, en el floema (transporte de asimilados, v. 6.8). Como azúcar del tipo trehalosa (v. 1.4.2, fig. 1-19), la sacarosa no presenta un extremo reductor y es químicamente inerte. Por eso la sacarosa es un metabolito de transporte adecuado, a diferencia de las hexosas libres, que son químicamente reactivas debido a su f u n c i ó n carbonilo y cuyas formas hemiacetal se isomerizan en disolución acuosa (mutarrotación, v. 1.4.1, fig. 1-18). La UDPG está formada de UTP y glucosa-1-fosfato (reacción UDP-glucosa-pirofosforilasa). El glucosa-1-fosfato está en equilibrio, a través del glucosa-6-fosfato, con el fructosa-6-fosfato. el cual, por su lado, se origina en una reacción irreversible por desfosforilación del fructosa-1,6-bisfosfato (reacción fructosa-l,6-bisfosfato-l-fosfatasa). De este modo se realiza la adhesión a los triosafosfatos, pues la fruc-

tosa-1,6-bisfosfato está en equilibrio con el triosafosfato (reacción aldolasa) (figs. 6-70, 6-72). Las isoformas plast¡diales de los enzimas citoplasmáticos catalizan la formación de hexosafosfatos a partir de triosafosfatos en el estroma de los cloroplastos. También para sintetizar almidón, de lo que se hablará más exactamente en el punto 6.17.1.2, sirve una glucosa «activada», en este caso la adenosina-difosfato-glucosa (ADPG), que se forma a partir de ATP y glucosa-1-fosfato en una reacción catalizada por el enzima ADP-glucosa-pirofosforilasa. A oscuras, el almidón de asimilación se degrada hidrolíticamente hacia glucosa mediante amilasas (y maltasas), o fosfolíticamente hacia glucosa-1-fosfato mediante el enzima almidón-fosforilasa (v. 6.17.1.2). Tanto la glucosa como la glucosa-1 -fosfato están a disposición para sintetizar sacarosa. Para ello la glucosa debe ser transportada al citoplasma mediante un transportador. La glucosa-1 -fosfato se convierte en triosafosfatos en el estroma, éstos son llevados al citoplasma por el transportador de triosafosfato (fig. 6-72). La formación de fructosa-1,6-bisfosfato-1-fosfatasa se cataliza por un enzima propio, la fructosa-6-fosfato-l-quinasa. ya que la reacción del enzima fructosa-1.6-bisfosfato1 -fosfatasa, explicada arriba, transcurre exergónicamente y por eso no puede desarrollarse espontáneamente en dirección contraria. Del destino posterior de los productos de la reacción hablaremos más tarde (transporte de asimilados, v. 6.8; metabolismo, v. 6.10-6.17).

294

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

6.5.5 Mecanismos de regulación de la producción fotosintética de hidratos de carbono y de su distribución Algunos procesos de regulación ya se han explicado, en particular en relación a la regulación lumínica del ciclo de Calvin. Complementariamente, los enzimas, que catalizan las reacciones irreversibles del ciclo de Calvin, están sujetos a una regulación por inhibición del producto final (fig. 6-70). Gracias a esta regulación fina se evita que se acumulen intermediarios metabólicos que no se necesitan de forma inmediata. Sin embargo, la regulación de las actividades metabólicas de cloroplasto y citoplasma durante las fases lumínica y oscura requiere un control intenso. En particular, éste sirve para que el reparto de triosafosfatos se adapte óptimamente a la necesidad. Así, una extracción excesiva de triosafosfato del ciclo de Calvin para sintetizar almidón o sacarosa respectivamente pondría en peligro la regeneración del aceptor de C O , ribulosa-1,5-bisfosfato, y con ello se quebraría el ciclo. También aquí los puntos flacos de la regulación son de nuevo preferentemente aquellos enzimas que catalizan las reacciones irreversibles: la fructosa-1,6-bisfosfato-fosfatasa citoplasmática para la síntesis de sacarosa, y la ADP-glucosa-pirofosforilasa para la síntesis de almidón plastidial. Los mecanismos de regulación se fijarán de aquí en adelante en la sacarosa-fosfato-si ntetasa y, en los doroplastos, en la almidón-fosforilasa. El control fino de la extracción de triosafosfato para sintetizar sacarosa se ejerce sobre las concentraciones de

ciclo d e Calvin

almidón

fructosa-6-fosfato, fosfato y triosafosfato (fig. 6-74). Las altas concentraciones en fosfato y fructosa-6-fosfato activan una fructosa-6-fosfato-2-quinasa. Ésta lleva a que se forme fructosa-2,6-bisfosfato (F-2,6-bP), un fuerte i n h i b i d o r de la fructosa-1,6-bisfosfato-fosfatasa. El F-2,6-bP activa al mismo tiempo una F-6-P-quinasa dependiente del pirofosfato, de modo que decrece el nivel de fructosa-6-fosfato y aumenta el de triosafosfato. Éste inhibe la fructosa-6-fosfato-2-quinasa e intensifica la actividad de una F-2,6-bP-fosfatasa, de modo que el fructosa-2,6-bisfosfato es destruido y vuelve a elevarse la utilización de fructosa-1,6-bisfosfato. De este modo se alcanza un control metabólico muy afinado del nivel de triosafosfato (v. 6-74). A eso se añade que la actividad de la sacarosafosfato-sintasa aumenta mediante el glucosa-6-fosfato (un indicador del abastecimiento de hexosas del citoplasma). La regulación de la formación de almidón en los doroplastos está peor entendida. La actividad de la ADP-glucosa-pirofosforilasa aumenta mediante D-3-fosfoglicerato. Un aumento en el nivel de fosfoglicerato en el estroma es un signo de que se fija más CO, del que hay disponible en forma del producto de reacción D-3-fosfoglicerato para exportar al citoplasma y para mantener el ciclo de Calvin. Mediante fosfato se inhibe la ADP-glucosa-pirofosforilasa. En particular, se da un aumento del fosfato durante la fase oscura, cuando no hay fotofosforilación. Entonces también falta el activador D-3-fosfoglicerato. Como el fosfato activa la almidón-fosforilasa y sirve al mismo tiempo de sustrato, junto al almidón, la regulación en sentido contrario de la síntesis y descomposición del almidón por concentración de fosfato en la fase oscura lleva a que se movilice de forma efectiva almidón transitorio.

CLOROPLASTO

triosafosfato

CITOPLASMA triosafosfato

fructosa-1,6-bisfosfato

H2O

PP-F-6-P quinasa

H2O

. fructosa-2,6F-1,6-bPfosfarasa

bisfosfato

ADP

F-2,6bPfosfatasa

fructosa-efosfato

ATP

F-6-P-2* quina»

fructosa-6-fosfato n

o sacarosa

Fig. 6-74: Regulación del reciclaje de la triosafosfato en el citoplasma mediante control por metabolitos y el sistema de la fructosa-2,6-bisfosfatasa.

6.5

Fotosíntesis: e l c a m i n o d e l c a r b o n o

295

H-C-OH H-C-OH

H2CO-® ribulosa-1.5bísfosfdto

\

c°oH-C-OH« „ H2CO-®

V

J ®

D-3-fosfogHcerato

CLOROPLASTO

PEROXISOMA

MITOCONDRIO

Fig. 6-75: Secuencia de las reacciones y compartimentación de la fotorrespiración. Para sintetizar serina se necesitan dos moléculas de glicina; por eso la reacción ribulosa-1,5-bisfosfato-oxigenasa y la formación de glicina a partir de 2-fosfoglicolato deben recorrerse dos veces (sombreado en gris). -©fosfogl¡colato-fosfatasa,©glicolato-ox¡dasa,®catalasa,©ser¡na-gliox¡lato-aminotransferasa y glutamato-glioxilato-aminotransferasa,©complejo glicina-descarboxilasa, © hidroxipiruvato-reductasa, © glicerato-quinasa, © glutamato-sintetasa/cido glutamína-sintetasa (v. 6 . 6 . 1 ) , © transportador de glicerato-glicolato, ® transportador de aminoácidos, © transportador de malato-glutamato, © transportador de malato-2-oxoglutarato.

6.5.6 Fotorrespiración En una reacción secundaria -aunque muy significativala rubisCO cataliza la fijación de una molécula de O, en vez de C O „ con lo cual la ribulosa-1,5-bisfosfato también sirve de aceptor. Esta reacción oxigenasa, a diferencia de la reacción carboxilasa, tan solo suministra una molécula D-3-fosfoglicerato y un cuerpo de 2 C, el 2-fosfoglicolato (fig. 6-75). Si la iluminación es intensa, aprox. un 20-30 % de las reacciones de la rubisCO pueden darse de forma oxigenasa; si las temperaturas son elevadas, hasta un 30 %. El motivo de esta dependencia con la temperatura debe verse en que la afinidad de la rubisCO para el CO, decrece al aumentar la temperatura y, al mismo tiempo, la solubilidad del CO, en disolución acuosa disminuye más que la del O,. La planta dedica un gasto considerable para ganar otra vez el carbono extraído del ciclo de Calvin en forma de 2-fosfoglicolato (fig. 6-75). Como con esto se consume oxígeno y se forma CO,. el proceso también se designa por respiración lumínica o fotorrespiración. Por lo que parece, el caso de la reacción oxigenasa de la rubisCO es una insuficiencia del enzima para discriminar el sustrato, que no era significativa mientras ésta evolucionaba, debido a la ausencia de oxígeno molecular en la atmósfera y que, por lo tanto, no fue sometida a la selección. Tan sólo cuando apareció la fotosíntesis oxigénica, el oxígeno fue enriqueciendo gradualmente la atmósfera. Aunque desde entonces han pasado aprox. 1500 millones de años, por lo visto no ha sido posible una optimización del centro catalítico de la rubisCO. de modo que tuvo que desarrollarse un mecanismo bioquímico con la participación de tres compartimentos celulares para «reparar» el daño (pérdida de carbono) origina-

do por la reacción oxigenasa de la rubisCO. También se discute que la fotorrespiración pueda ser un mecanismo de protección frente a los daños oxidativos de los fotosistemas. Esto podría ser significativo cuando al haber déficit hídrico, y con ello al cerrarse los estomas, hay poco CO, disponible pero sin embargo, bajo alta irradiación de luz, se forma mucho ATP y NADPH, y la presión parcial del O. es elevada (¡fotólisis!). La fotorrespiración serviría entonces para suprimir 0 2 , ATP y N A D P H y para liberar CO, interno, de modo que pueda mantenerse el ciclo de Calvin.

Las reacciones de la fotorrespiración tienen lugar en el cloroplasto, el peroxisoma y el mitocondrio. Los peroxisomas, como los glioxisomas (v. 6.12), pertenecen a los microbodies o «microcuerpos» (v. 2.2.6.6). En las células del mesofilo, los peroxisomas, cloroplastos y mitocondrios se encuentran a menudo unos junto a otros, muy densamente (fig. 6-76), un indicio del intenso intercambio metabólico entre estos orgánulos. La serie de reacciones de la fotorrespiración puede tomarse de la fig. 6-75. En el equilibrio dos moléculas de fosfoglicolato (2 veces 2 átomos de C) se transforman en una molécula de D-3-fosfoglicerato y ésta se utiliza para completar el ciclo de Calvin. Por consiguiente, se recuperan el 75 % de los carbonos extraídos del ciclo en forma de 2-fosfoglicolato (tres de cuatro átomos de C) y un cuarto del carbono se libera como CO, al formarse L-serina en los mitocondrios a partir de 2 glicinas. El ion NH¡, formado igualmente en la reacción glicina-descarboxilasa, es refijado en los cloroplastos muy eficientemente, formándose glutamato. De esta reacción se hablará más exactamente en el apartado 6.6. La glicina-descarboxilasa es un complejo multienzimático similar a la piruvato-deshidrogenasa mitocondrial. y en las partes verdes de las plantas

296

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

ción en la hoja están entre 2:1 y 4:1, a través de la fotorrespiración se dedica un consumo extra de ATP y N A D P H de aprox. el 50 %. Así pues, alrededor de un tercio de la energía de los excitones proporcionados por las antenas se dedica a cargar esta reacción secundaria.

membranas interna y externa del d o r o p l a s t o

m e m b r a n a del peroxisoma tonoplasto mitocondrio

Fig. 6-76: Orgánulos en la célula del mesofilo de una hoja de tabaco (sección, 17 OOOx). - Según B.E.S. Gunning y M.W. Steer.

puede integrar hasta el 30-50 % de la proteína matriz mitocondrial total, mientras que en los tejidos no-verdes el enzima no aparece o lo hace sólo en cantidades pequeñas. Esto explica el gran gasto que dedica la planta para llevar a cabo la fotorrespiración. También se presenta en los peroxisomas en cantidades considerables el enzima catalasa. enzima principal de los microbodies. Las inclusiones cristalinas que a veces se ven electromicroscópicamente en los peroxisomas consisten en catalasas. El enzima cataliza la desproporción del peróxido de hidrógeno (H,0,) que se produce en la reacción glicoiato-oxidasa hacia H , 0 + 7,0,, evitando así el daño celular debido al fuerte medio de oxidación. •

•

•

El intercambio de metabolitos entre los compartimentos que intervienen en la fotorrespiración se consigue mediante los transportadores de la membrana interna de los doroplastos o mitocondrios; el intercambio metabólico a través de la membrana perixomática - s i m p l e - debe llevarse a cabo por las purinas, es decir, proteínas integrales de la membrana que forman poros, las cuales permiten que compuestos moleculares inferiores pasen de forma no selectiva. La fotorrespiración requiere un gasto energético considerablemente mayor que la fijación de CO,. En el ciclo de Calvin, por cada CO. se utiliza en total 3 ATP y 2 N A D P H (v. 6.5.3). Para conseguir un balance equilibrado de carbono (o sea, para no perder carbono debido a la reacción oxigenasa), los metabolitos producidos en los 2 ciclos oxigenasa (2 veces 2-fosfoglicolato y 2 veces D-3-fosfoglicerato) deberían asimilarse y el CO, originado debería ser refijado por vía de la rubisCO. Como a partir de 2 moléculas de 2-fosfoglicolato se forma I molécula de D-3-fosfoglicerato. en total tendrían que transformarse (en el ciclo de Calvin) 3 fosfogliceratos en 3 triosafosfatos. tendrían que regenerarse 3 RubP y tendría que fijarse 1 C O „ así como igualarse los costes extra de la fotorrespiración: I ATP(glicerato-quinasa), 1 ATP y 2 Fdrrd correspondientes a 1 N A D P H (para refijar el NH*). El conjunto da, por cada 2 O,, un consumo de 10,5 ATP y 6 N A D P H (o sea algo más de 5 ATP y 3 N A D P H por O,) sólo para sostener el balance de carbono en equilibrio. Como las relaciones carboxilación/oxigena-

6.5.7 La absorción de C02 por la planta La concentración natural de CO, en la atmósfera es actualmente de aprox. 0.036-0,037 % vol. (360-370 ppm). A mediados de los años 1960 el valor era de aprox. 320 ppm. Desde entonces la concentración media de CO. de la atmósfera ha aumentado de forma más o menos lineal hasta el valor actual. Entre el aire del ambiente y el aire intercelular sólo existe un gradiente de concentración muy llano; no basta para hacer pasar el CO, a través de las barreras de difusión de la cutícula y de ía epidermis cuando los estomas están cerrados. Esto es distinto en el caso de la absorción de O, durante la respiración: el gradiente empinado entre el aire exterior (aprox. 21 % vol., 210 000 ppm) y los mitocondrios respiratorios (casi 0 %) permite una tasa de difusión que alcanza para cubrir la necesidad de O, de órganos no muy voluminosos, también cuando los estomas están cerrados. Por consiguiente, el CO, en la planta sólo se obtiene a través de los estomas abiertos, y el estado de apertura de los estomas influye decisivamente en la fotosíntesis. Como la concentración natural de CO, (y la concentración del CO, que por consiguiente está en equilibrio, disuelto en agua, aprox. 10 p M a 25 °C) es inferior a la óptima para la rubisCO, debido a la baja afinidad del enzima con el CO, (10-15 j j M , v. 6.5.1). para que los doroplastos se abastezcan eficientemente de C O „ es indispensable que durante la fotosíntesis la resistencia de los estomas a la difusión sea lo más baja posible. Como al mismo tiempo esto conduce a una pérdida necesaria de agua a través de la transpiración estomática, el aprovisionamiento de agua es igualmente decisivo para el rendimiento fotosintético. Como ya se ha dicho (v. 6.3.4, ec. 6-38), el coeficiente de transpiración (g de H , 0 transpirados por g de CO, fijados) de una hoja media es de aprox. 200-800. Esto significa que por cada molécula fijada de CO, se pierden 500-2000 moléculas de agua. Estos números muestran cuán crítico es para las plantas un control óptimo de la función estomática. El estado de apertura de los estomas es regulado, además de por el aprovisionamiento de agua y por la concentración de C O „ también por la luz y por la temperatura. Los estomas (v. 3.2.2.1. 6.3.4. 8.3.2.5) actúan como válvulas regulables dirigidas por la turgencia (fig. 6-77). La causa directa del movimiento de apertura de los estomas es en todo caso una diferencia de turgencia entre las células oclusivas y las células que las limitan, que se llaman células anexas o anejas cuando tienen una f o r m a m o r f o l ó g i c a m e n t e p a r t i c u l a r (v. 3.2.2.1). Un aumento de la turgencia en las células oclusivas respecto a las células de su alrededor lleva a una apertura del estoma, una disminución de la turgencia, al cierre. Los cambios regulados de turgencia en las células oclusivas se deben a cambios del potencial osmótico de las células, que se fundamentan en particular en cambios

6.5 Fotosíntesis: el camino del c a r b o n o

luz

célula oclusiva fotorreceptor(es)

fotosíntesis -

acoplamiento inverso de CO,

co2

297

Fig. 6-77: Esquema simplificado del sistema de acoplamiento inverso de los estomas. potencial hídrico; ABA, ácido abscísico. No está repres e n t a d o el c o n t r o l por la t e m p e r a t u r a . Más detalles en el t e x t o . - Según K. Raschke, completado.

H2O

acoplamiento inverso hidropasivo

acoplamiento inverso hidroactivo

sensor de CO,

sumideros de CO,

de las concentraciones de los iones de potasio (K*), y cloruro ( G f ) y/o malato (malato 2 ") como contraiones. Son controlados mediante varios círculos de regulación que interactúan entre sí, en los cuales las células oclusivas funcionan como elemento de mando. El potencial osmótico de las células oclusivas se regula por un lado por el agua de los tejidos disponible. La naturaleza del sensor del potencial acuático (sensor *P) es desconocida. Por debajo de ciertos valores umbral del potencial acuático (-0,7 hasta -1,8 MPa en la hoja) se reparte la fitohormona ácido abscísico ( A B A . ing. abscisic acid, v. 7.6.4), la cual induce la apertura de los estomas en el rango de unos pocos segundos, A veces, junto a esta retroacción hidroactiva, los estomas reaccionan hidropasivamente, es decir, sin cambios de su potencial osmótico. Éste es el caso cuando las células oclusivas y las células vecinas pierden o absorben agua en cantidades distintas. Así, p. ej., por aspersión de una planta que padece déficit hídrico, las células de la epidermis absorben agua más rápidamente que las células oclusivas. La turgencia de las células de la epidermis, intensificada así respecto a la de las células oclusivas, activa un cierre hidropasivo de los estomas. Las células oclusivas reaccionan a la concentración de CO, dentro de la hoja. Probablemente el mecanismo sensor está localizado en estas células; su naturaleza exacta todavía no está clara. Una caída de la concentración de CO, en las células oclusivas lleva a un aumento del potencial osmótico de éstas, y a la consecuente entrada de agua, aumentando el volumen de las células y abriéndose los estomas. Si aumenta la concentración de CO,Mten las células oclusivas, el potencial osmótico de éstas disminuye de nuevo y los estomas se cierran. Por un lado la luz actúa directamente sobre las células oclusivas, posiblemente a través de receptores de luz azul, y provoca un aumento del potencial osmótico de estas células y con ello la apertura de los poros. Sin embargo, la luz actúa complementariamente abriendo de forma indirecta, ya que, a la luz. la fotosíntesis que se establece lleva a una disminución de la concentración de CO, en los intercelulares y, por consiguiente, también en las células oclusivas.

agua del tejido

En general la dependencia de los movimientos de los estomas con la temperatura corresponde a la de la fotosíntesis. En plantas bien abastecidas de agua, cuando las temperaturas son altas se pierde la dependencia del movimiento de los estomas respecto al CO,. Esto es muy útil ecológicamente porque así. si las temperaturas son elevadas. el enfriamiento por transpiración evita que se sobrecaliente la hoja y puede mantenerse la temperatura de la hoja lo más próxima posible a la óptima para la fotosíntesis.

El estado de apertura de los estomas puede cambiar incluso en una misma hoja. Las células oclusivas responden a hechos locales. Esto permite a la planta una optimización ecológica extraordinaria del intercambio de gases. El mecanismo del movimiento de los estomas y su control, así como sus desviaciones generales en plantas con mecanismos adicionales para la fotosíntesis (v. 6.5.8, 6.5.9), se tratará más adelante (v. 8.3.2.5). La absorción del CO, en las plantas se puede escribir mediante una modificación de la forma de la primera ley de difusión de Fick (ec. 6-30):

Ir

(ec. 6-47)

Por lo tanto, la tasa de difusión para el CO, (J c0 ) es proporcional a su gradiente de concentración (ÁcC0 ) e inversamente proporcional a la resistencia a la difusión, r, que consiste en una suma de resistencias individuales (fig. 6-78). En el aire, el CO, (como también el O,) puede difundirse aprox. 105 veces más rápido que en el agua (CO, en fase gaseosa, 1 cm s~\ en fase acuosa. 10"5ém s~'). Por eso para la planta es una ventaja mantener los gases que intercambia con el ambiente en fase gaseosa hasta los lugares de la reacción más posiblemente directos. Para esto sirve el sistema intercelular (v. 3.2.1, fig. 3-7). Para las resistencias que el CO, ha superado en su camino hasta los doroplastos fotosintetizadores en las cormófitas (fig. 6-78). cuenta una vez la resistencia de la capa límite, que es proporcional al grosor de ésta, es decir, a la capa de aire próxima a la hoja (o la de agua quieta en plantas acuáticas), en la que no se efectúan transportes convectivos. En aire calmado puede tener un grosor de unos milímetros, y con viento o tormenta fuerte puede eclipsarse totalmente. El grosor y la consistencia de la capa límite también dependen de la estructura de la hoja (p. ej.. del vello). Si la resisten-

298

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

luz

desarrollado mecanismos adicionales que permiten una mejor eficiencia en la utilización del agua y alcanzan coeficientes de transpiración hasta por debajo de 200 (plantas C 4 ) o 30 respectivamente (algunas plantas C A M ; v. 6.3.4.1). Esto se consigue mediante un mecanismo de pre-fijación de C O „ que está tan compartimentado que sirve como «bomba de CO,» para el ciclo de Calvin. La compartimentación se efectúa espacialmente en las plantas C 4 y temporalmente en las plantas C A M . Como resultado, las plantas C4 pueden mantener sus estomas más cerrados durante la fase lumínica, mientras que, como las plantas C } , reducen su consumo de agua. Las plantas C A M aplazan la prefijación de CO, hasta la fase oscura, fría, y reducen así la transpiración. Estos procesos se tratarán en los próximos dos puntos.

6.5.8 Fijación adelantada de C02 en las plantas C4

Fig. 6-78: Gradiente de concentración de CO . y resistencias al transporte en una hoja de una planta C3 hipoestomática durante la fotosíntesis. Se establece un gradiente de concentración de CO, desde el aire exterior (CJ, pasando por el aire intercelular (C), hasta alcanzar el mínimo en el lugar de la carboxilación (Ct). En el sistema intercelular, el CO ; es proporcionado no sólo desde fuera, sino también por la respiración mitocondrial (Cm) y la fotorrespiración de los peroxisomas (C ). Como resistencias al transporte intervienen: la resistencia de la capa límite, r , la resistencia regulable de los estomas, rt, la resistencia a la difusión del intercelular, r, resistencias del proceso de disolución y transporte del CO ; en la fase fluida de la pared celular, r^ y en el protoplasma, ro; r,, «resistencia de carboxilación». - Según W. Larcher.

cia de la capa límite es alta, el CO, de esta capa puede llegar al interior de la hoja más rápido de lo que es compensado desde fuera, de modo que la capa de aire más próxima a la hoja se empobrece en CO,. La resistencia cuticular, prácticamente insalvable, es sorteada por el gas en la difusión del CO, penetrando a través de los estomas. La resistencia estomática a la difusión es regulable fisiológicamente por la planta y oscila entre límites amplios. En estomas muy abiertos es 4-5 veces menor que la resistencia del mesofilo. que se compone de la resistencia a la difusión del sistema intercelular, la resistencia de la superficie límite en el paso a la fase fluida en las paredes celulares (p. ej. las células en empalizada) y la resistencia a la difusión dentro del citoplasma y los cloroplastos. Como la escarpadura del gradiente de C0 2 se determina al final a través de la capacidad efectiva del sistema de carboxilación, también se habla de una «resistencia de carboxilación» (que no es una resistencia a la difusión).

La planta está en condiciones de mantener considerablemente constante la concentración de CO, en el intercelular gracias a cambios de la resistencia a la difusión de los estomas, siempre que esta regulación no se vea afectada por «entorpecedores» (p. ej.. déficit hídrico; v. 8.3.2.5). Muchas plantas de regiones áridas y cálidas, las llamadas plantas C 4 (v. 6.5.8) y las plantas C A M (v. 6.5.9), han

En las plantas C4, al contrario de lo que ocurre con las plantas C 3 , el primer producto perceptible de la fotosíntesis no es el D-3-fosfoglicerato (cuerpo C3), sino que es un compuesto con 4 carbonos (cuerpo C 4 ): primero se forma oxalacetato, y éste pasa rápidamente a malato o aspartato (fig. 6-79); el fosfoglicerato se forma posteriormente. Este hecho se ha demostrado experimentalmente marcando radiactivamente moléculas u CO, (fig. 6-80). Las plantas C 4 se distinguen por una anatomía foliar característica (anatomía en corona): los haces conductores están rodeados por una vaina en forma de corona constituida por grandes células (células de la vaina de los haces conductores o células de la vaina fascicular), cuyos cloroplastos se diferencian de los de las células del mesofilo por su tamaño; en el caso de las plantas que producen malato, también por la falta de grana y por la formación abundante de almidón (dimorfismo de los cloroplastos) (fig. 6-81, 6-82). El mesofilo rodea la vaina fascicular y no está diferenciado en parénquima esponjoso y de empalizada. Entre las células del mesofilo y las de la vaina fascicular la especialización funcional es muy elevada, lo cual queda patente por la distinta presencia de enzimas importantes en los dos tipos de célula (tabla 6-19). Ambos tipos de célula están unidos mediante numerosos plasmodesmos. A menudo, pero no siempre, el intercambio metabólico apoplasmático entre ambos tipos de células se ve impedido por una capa impenetrable de suberina que separa las células mesofílicas de las de la vaina fascicular. El cuerpo C 4 se forma en el mesofilo. A partir de fosfoenolpiruvato y HCO~ (que está en equilibrio con el CO, que se difunde: CO, + H , 0 HCO~ + H \ catalizado por la carboanhidrasa, v. 6.5.1) se origina en primer lugar oxalacetato (fig. 6-79). La reacción es catalizada por el enzima fosfoenolpiruvato-carboxilasa (PEP-carboxilasa). En su afinidad con el HCO~ (K m = 10 pm), la PEPcarboxilasa no se diferencia mucho de la afinidad de la rubisCO con el C0 2 ( K n = 10-15 p M ) . Pero como no hay rubisCO en los cloroplastos de las células mesofílicas, se evita una concurrencia de ambos enzimas alrededor del sustrato CO,.

6.5

ADP

co2

glutamato

CITOPLASMA, BZ

2-oxoglutarato

COO' H3N-C-H

fosfoenolpiruvato\ carboxilasa

CITOPLASMA,

m

fosfoenolpiruvato (PEP) 2P

i

P

glutamato-aspartato aminotransferasa

¡ oxalacetato

A

piro/os-

4 ^ H

fatasa

K L

2

0

pp. ^

piruvato-fosfato diquinasa

^

_ P¡

I

CITOPLASMA. MZ. BZ; MITOCONDRIO, BZ

299

Fig. 6-79: Reacciones relacionadas con la carboxilación del fosfoenolpiruvato (PEP) en la fotosíntesis de plantas C.. En cuanto a la participación de las reacciones individuales en distintos tipos de fotosíntesis C4, véase la tabla 6-20 y el texto. - BZ célula de la vaina fascicular, MZ célula del mesofilo.

ATP

fosfoenolptruvato carboxmiinasa

Fotosíntesis: el c a m i n o del c a r b o n o

cn2 COO L-aspartato

NADPH+H

A M P

malato deshidrogenasa

ATP

CLOROPLASTO. MZ

co2

COO"

I c=o I

COO" HO-C-H

^

CH 3

NAD(P)H + H+

piruvato

CLOROPLASTO. MZ

NADP

I

(

J' H2 COO"

NAD(P)*

malatoemm dependiente de NADP

CLOROPLASTO. BZ

L-malato

malatoenma dependiente de NAD

MITOCONDRIO. BZ

B v/>

2 JP £ W

QJ

"O -O «T3

sacarosa

fosfoqlicerato t;

ro

íi

cu

hexosafosfato

KJ

ro

sacarosa

cS

g-glycano

0

10

20

d u r a c i ó n d e la fotosíntesis (s)

0

30

60

90

120 1 5 0

300

duración de la fotosíntesis (s)

En el caso de las plantas C , productoras de malato (fig. 6-83), entre las cuales se encuentran muchas plantas de cultivo importantes como el maíz, la caña de azúcar y el mijo, el oxalacetato formado se transforma en L-malato. Esta reacción la cataliza la malato-deshidrogenasa, específica para el N A D P , que se encuentra en los cloroplastos. El malato es exportado desde los cloroplastos de las células del mesofilo por un transportador y difundido dentro de las células de la vaina fascicular por los plasmodesmos. A l l í se efectúa, otra vez mediante un transportador específico, su entrada a los cloroplastos de las últimas y su descomposición en piruvato y CO,. Esta reacción la cataliza el malatoenzima (fig. 6-79 y 6-83). En el estroma. debido a la alta concentra-

Fig. 6-80: Incorporación de " C en distintos compuestos en plantas C4 después de un tiempo variable de fotosíntesis en presencia de l4 C0,. A Hojas de caña de azúcar con fotosíntesis en condiciones de steady-state (es decir, con aprovisionamiento constante de "CO,). B Hojas de Sorcjhum que asimilan durante 15 segundos en ^CO, y luego finalmente en l 2 C0 (condiciones de pulse-chase-labeling). En ambos casos, al cabo de un tiempo de fijación muy corto la radiactividad se encuentra sobre todo en ácidos C,, sólo más tarde en D-3-fosfoglicerato, y finalmente en sacarosa y almidón respectivamente (a-glucano). - Según M.D. Hatch.

ción de malato de las células de la vaina, la concentración del CO, liberado alcanza valores de aprox. 70 p M . Esto garantiza una fijación efectiva gracias a la ribulosa1,5-bisfosfato-carboxilasa. E l p i r u v a t o formado se transporta de vuelta a las células mesofílicas, y allí, en los cloroplastos, se transforma mediante la piruvatofosfato-diquinasa (fig. 6-79, 5-83) en fosfoenolpiruvato, el cual se transporta hacia el citoplasma mediante el transportador de triosafosfato, intercambiándolo por fosfato, donde queda listo como sustrato para una nueva reacción de fijación (fig. 6-83). En contraposición a las células del mesofilo, en los cloroplastos de las células de la vaina de los haces se realiza un ciclo de Calvin completo. Pero como estos cloroplastos

300

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

50 jim

pareja de células oclusivas subestomático

epidermis inferior pareja de células oclusivas

mesofilo

vaina fascicular

Fig. 6-81: «Anatomía en corona» de una planta C, (Zea mays). En la sección transversal, las células de la vaina de los haces condudores (células de la vaina fascicular) rodean el haz en forma de corona y resaltan claramente de las del mesofilo. Los doroplastos de las células de la vaina son claramente más grandes que los de las células del mesofilo. - Cedido amablemente por I. Dórr.

paredes celulares

tonoplasto

de una célula : del mesofilo

plasmodesmos tilacoides estromáticos

tilacoides en grana doroplasto de una célula de vaiffa fascicular

f

almidó

tonoplasto

Fig. 6-82: Corte a través de una célula del mesofilo y de una célula de la vaina fascicular en una hoja de maíz. La pared celular contiene una capa de súber (flechas) que rodea a cada célula de la vaina fascicular y, entre otras cosas, reduce fuertemente la difusión de CO ; hacia fuera de la célula. El intercambio de sustancias entre ambas células es sólo posible a través de los plasmodesmos (12 OOOx). - Según B.E.S. Gunning y M.W. Steer.

carecen de grana, la actividad del fotosistema I I es muy pobre, y los tilacoides iluminados llevan a cabo un transporte cíclico de electrones en el fotosistema I y el complejo citocromo-byf. Esto lleva a formar ATP sin que se cree N A D P H + H* (v. 6.4.7). La mitad de la demanda de N A D P H del ciclo de Calvin se cubre gracias al malatoenzima. Según esto, el malato transporta tanto C 0 2 como equivalentes reductores (un equivalente de N A D P H

Tabla 6-19: Localización preferente de algunos enzimas en los dos tí pos de doroplastos de plantas C.. doroplastos del mesofilo

doroplastos de la vaina de los haces

PEP-carboxilasa NADP-malato-deshidrogenasa * Glutamato-aspartato-aminotransferasa Piruvato-fosfato-diquinasa NADP-glicerinaldehidofosfatodeshidrogenasa

RubP-carboxilasa Malatoenzima Aldolasa Amilo-sintasa RubP-quinasa NADP-glicerinaldehidofosfatodeshidrogenasa

Según H. Kindl y G. Wóber, completado. * Los doroplastos con alto nivel de malato deshldrogenasa presentan poca adividad de transamínasas, y viceversa.

por CO,) desde los doroplastos del mesofilo hasta los d o roplastos de la vaina de los haces. Sin embargo, por cada CO, fijado se requieren 2 N A D P H + 2 H ' (v. 6.5.2). Se acepta que la mitad del D-3-fosfoglicerato formado abandona los doroplastos de la vaina de los haces y es reducido a triosafosfato en los doroplastos del mesofilo. Esta es reexportada a los doroplastos de la vaina fascicular por el transportador de triosafosfato (fig. 6-83). Una consecuencia de la carencia de actividad del fotosistema II en ios doroplastos de las vainas fasciculares es la fotólisis del agua, muy reducida o nula. La baja concentración de oxígeno en el estroma en relación con la alta concentración de CO, impide prácticamente la reacción oxigenasa de la rubisCO. Por eso se reprime considerablemente la fotorrespiración. Las plantas C4 se distinguen así de las plantas C, por un elevado rendimiento fotosintético neto. Durante la fotosíntesis, las plantas C, que producen malato no necesitan, a diferencia de las plantas C,, 3 ATP y 2 N A D P H + 2 H ' por C O „ sino 4 ATP y 3 N A D P H + 3 H \ a saber, 2 ATP y 2 Ñ A D P H + 2 H* en los d o r o plastos del mesofilo y 2 ATP y 1 N A D P H + 1 H* en los doroplastos de la vaina de los haces. En cambio deja de existir el sobregasto energético de la fotorrespiración. de modo que en total las plantas C, y C, realizan un gasto fotosintético comparable. A bajas temperaturas, y por lo tanto cuando la fotorrespiración es baja (v. 6.5.6), las plantas C 3 podrían tener ventaja respecto a las plantas C 4 , mientras que a altas temperaturas (> 25 "C), debido a la reacción oxigenasa de la rubisCO, decreciente, la tendrían las plantas C,. Además se tiene que añadir que, debido al mecanismo para concentrar C O „ la rubisCO todavía puede ser proporcionada con el sustrato, si al haber escasez de agua la apertura de los estomas tiene que disminuir para reducir la transpiración o si cuando la fotosíntesis se satura de luz se da una falta de CO, también con los estomas abiertos. La efectividad del mecanismo de pre-fíjación del CO, mediante la PEP-carboxilasa no reside en la gran afinidad del enzima con su sustrato, sino en que en el estroma de los doroplastos iluminados (pH == 8) la relación HCO : CO, es de aprox. 50:1. La PEP-carboxilasa, pues - a diferencia de la rubisCO-, puede recurrir a la especie molecular dominante de este equilibrio y realizar una fijación neta positiva incluso si, cuando los estomas están muy cerrados, la concentración de CO, disuelto en agua decrece por debajo del nivel utilizable de la rubisCO.

6.5

c o

HjO

H2O

CITOPLASMA DE U N A CÉLULA DEL MESOFILO

H

+

carboanhidrasa

H

301

Fig. 6-83: Transformaciones en las células del mesofilo y de la vaina fascicular y flujo de sustancias entre ambas en la hoja de una planta C4 de tipo malato.

(-10 pM)

2

Fotosíntesis: el c a m i n o d e l c a r b o n o

HCO: fosfoenolpiruvato (PEP)

oxala-

*

cetato

PEPcarboxilasa

TILACOIDE

NADP+

AD P

„

ATP

NADPH + H*

NAD

fosfoenolpiruvato

oxala-

(PEP)

cetato

FH

malato malato deshidrogenasa

H7O

AMP^^PP

NADP

depen-

diente del NADP

2P,

ATP piruvato-fosfato diqumasa

triosa-

3-fosfo-

fosfato

glicerato

A

piruvato

A

CLOROPLASTO DE LA CÉLULA DEL MESOFILO

T PARED CELULAR CON PLASMODESMOS <

1

A

J - -

- i NADPH + H+

NADPH + H*

D-3-fosfoglicerato +

NADP

piruvato

malato malatoenzima

D-3-fosfoglicerato

ADP + P¡ 2 triosa-

C0

V

2

(-70 pM)

y

fosfato

CLOROPLASTO DE LA CÉLULA DE LA V A I N A FASCICULAR

ribulosa-1,5bisfosfato fructosa1,6-bis-

almidón

fosfato

triosafosfato

sacarosa

transporte

CITOPLASMA DE U N A CÉLULA DE LA V A I N A

De lo dicho se explica que cuando hay escasez de agua, altas temperaturas y alta irradiación solar, las plantas C4 presentan ventajas. Por eso las encontramos sobre todo en regiones cálidas, secas y muy soleadas. En el Death Valley californiano están el 70 % de todas las especies de plantas C 4 . Se calculó que aprox. el 17 % de la superficie de tierra firme total está poblada de plantas C4? y que aprox. el 30 % de la fotosíntesis total es cubierta por las plantas C 4 . Entre las plantas C 4 , el principio de la «bomba de CO.» y las ventajas ecológicas que se relacionan con ella también son válidos

para las productoras de aspartato. Éstas se diferencian de las productoras de malato por su estructura y por algunos enzimas que intervienen (tabla 6-20). Según las reacciones que liberen el CO,, diferenciamos las productoras de aspartato del tipo N A D malatoenzima y las del tipo PEP-carboxiquinasa. En ambos casos la formación de aspartato se realiza en el citoplasma de las células del mesofilo, por medio de una glutamato-aspartato-aminotransferasa. Éste liega simplásticamente a las células de la vaina de los haces a través de los plasmodesmos. En las plantas C, del tipo NAD-malatoenzima el aspartato es transportado a los mitocondrios por un transportador de aminoácidos, donde es transformado por una isoforma de la glutamato-aspartato-aminotransferasa a oxalacetato, el cual se transforma entonces a piruvato + CO,.

302

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Tabla 6-20: Subgrupos de las especies C4 en relación con el modo y la suerte del producto primario de fijación. Producto primario de fijación del CO, (formado en MZ, emigra a BZ)

Enzima descarboxilador

Equivalentes reductores o ATP en la descarboxilación

Sustancia migratoria principal BZ —» MZ

Particularidades citológicas de las BZ (en gramíneas)

Especie (ejemplos)

Malato

NADPmalatoenzima

Formación de 1 NADPH por COj

Piruvato

Laminillas de suberina presentes, doroplastos con gránulos reducidos, centrífugos

Zea mays, Saccharum officinarum, Sorghum bicolor, Digitaria sanguinalis

Aspartato

NADmalatoenzima

Formación de 1 NADH por CO }

Alanina/piruvato

Laminillas de suberina ausentes, doroplastos con gránulos, centrípetos

Amaranthus retroflexus, Portulaca oleracea, Panicum miliaceum

Aspartato

PEPcarboxiquinasa

Consumo de 1 ATP por CO,

PEP/alanina

Laminillas de suberina presentes, doroplastos con gránulos, dispersos o centrífugos

Panicum máximum, Chloris gayana

MZ = células del mesofilo, BZ = células de la vaina fascicular.

pasando por malato. La malato-deshidrogenasa y el malatoenzima son específicos de N A D . El CO, liberado se difunde desde los mitocondrios hasta los doroplastos y es fijado por la rubisCO. El piruvato se transforma primero en alanina. es exportado fuera de los mitocondrios de las células de la vaina fascicular (transportador de aminoácidos) y transformado de nuevo en piruvato en el citoplasma de las células mesofflicas. En la conversión reversible desde piruvato a alanina intervienen dos isoformas de la alanina-glutamato-aminotransferasa. El piruvato se transforma otra vez en fosfoenolpiruvato, como en el caso de los productores de malato. En el tipo PEP-carboxiquinasa de las plantas C 4 . una parte del CO liberado en las células de la vaina fascicular lo entrega el oxalacetato, el cual se convierte en fosfoenolpiruvato mediante la PEP-carboxiquinasa. consumiendo ATP y liberando CO.. En estas plantas el oxalacetato se forma a partir de L-aspartato (fig. 6-79). Las reacciones transcurren en el citoplasma de las células de la vaina fascicular. Una pequeña parte del CO, es liberado mediante la isoforma mitocondrial del NAD-malatoenzima. El malato es sintetizado y puesto a disposición por las células del mesofilo del mismo modo que en el caso de los productores de malato (fig. 6-83). Un transportador se ocupa de la absorción del malato por los mitocondrios.

El metabolismo de las C 4 se inicia con la luz. Cuando se ilumina, la PEP-carboxilasa se fosforila en un residuo serina. y así se activa. De esta forma el enzima se inhibe solamente debido a concentraciones de malato altas. El enzima desfosforilado que encontramos a oscuras es poco activo catalíticamente y es intensamente inhibido por concentraciones de malato muy bajas. La malato-deshidrogenasa, específica para el NADP, es activada a la luz por la tiorredoxina (fig. 6-71), la piruvato-fosfato-diquinasa es desfosforilada a la luz en un residuo treonina y así transformada en la forma catalíticamente activa. Las especies del tipo de fotosíntesis C 4 se encuentran en distintos lugares del sistema de las plantas, pero son especialmente abundantes en algunos taxones, p. ej. en las poáceas. Entre éstas cuentan plantas de cultivo importantes como el maíz, la caña de azúcar y el mijo, pero también malas hierbas significativas, como la hierba de las Bermudas. También se encuentran muchas especies C4 entre las amarantáceas (antiguamente quenopodiáceas). Dentro de

esta familia tenemos, entre el género Atriplex, especies C, junto a las C 4 . Las especies C4 son haiófitas y sufren igualmente en lugares salados si hay un déficit hídrico (fisiológico). Para identificar las plantas C, se utiliza la determinación de los productos primarios de la fotosíntesis (fijación de " C O , después de un corto tiempo), la anatomía foliar. la determinación del punto de compensación del CO, (esto es, aquella concentración de CO, del aire exterior donde no hay fijación neta de CO, y por lo tanto la fijación de CO, y su liberación a través de la respiración celular se compensan exactamente), la fotorrespiración baja o nula o. finalmente, la determinación de la relación entre los isótopos de carbono de la planta. "C:' : C. El método señalado en último lugar se basa en el hecho de que las plantas, en la fotosíntesis, no absorben con la misma facilidad los isótopos de carbono presentes naturalmente (en el CO, de la atmósfera hay 98,89 % de IJ C y 1.11 % de "C): el ' C O se absorbe más que el "CO, (y más aún que el J CO,). La discriminación del ' C O , es mayor en la fijación del CO, por la RubP-carboxilasa que si se emplea la PEP-carboxilasa. Como en las plantas C 4 la RubP-carboxilasa consume prácticamente todo el CO, fijado anteriormente por la PEP-carboxilasa, la proporción de " C en las plantas C, corresponde al producto de la reacción de la PEP-carboxilasa. mientras en las C, viene determinada por la RubP-carboxilasa. Las plantas C 4 presentan, pues, una proporción relativamente mayor de "C: son más densas en relación con el carbono que las C,. La relación "C:' : C se determina con el espectrómetro de masas y se expresa en valor de 8 " C : 8 C (%o) = (

' 'C:'"C de la muestra "C:' 3 C del estándar

l ) x 1000,

en que el estándar es una caliza determinada. Cuanto más negativo es el valor 8 " C , menor es la proporción de "C. Las plantas C4 tienen valores de " C alrededor de - 1 4 %c, las C, de alrededor de - 2 8 %c. Como la caña de azúcar es una planta C4 y la remolacha azucarera es C,, se puede saber el origen de la sacarosa por determinación de la cantidad de " C con el espectrómetro de masas. Con esto se puede diferenciar, p. ej., el ron puro (obtenido de la caña de azúcar) del adulterado (obtenido añadiendo azúcar de remolacha).

6.5

CLOROPLASTO PEP

VACÚOLO

carbohidratos AMP, PP¡ ATP, P¡

ácido málico (malato Hj)

i NADPH+H

co 2

( (D

2H + «

NADP

ATP

malato

malato"

piruvato

flO—i

r

\

piruvato

Fig. 6-84: Reacciones oscuras (flechas negras) y reacciones a la luz (flechas rojas) características del metabolismo ácido de las crasuláceas (CAM) y su compartimentación. Enzimas señalados: © PEP-carboxilasa, © NAD-malato-deshidrogenasa, © malatoenzima, © piruvato-fosfato-diquinasa. En el cuadro gris: por la noche la PEP-carboxilasa se halla en la forma activa (fosforilada, PC-). Esta forma está poco inhibida por el malato. Durante el día encontramos al enzima desfosforilado (PC), muy sensible al malato. La activación se consigue mediante una PEP-carboxilasa-quinasa específica (PC-quinasa), la cual sólo se manifiesta por la noche. K, constantes del inhibidor (indica aquella concentración del inhibidor que lleva al 50 % de inhibición de un enzima). - Según H. Ziegler.

NAD+

1 II » tI ll

-

NADH + H+

oxalacetato CITOPLASMA

i ADP

: »

PC-®

activa

KfeaM

J V

303

malato

triosafosfato

\

Fotosíntesis: el camino del c a r b o n o

PC-

te

= 3 mM

J : aire exterior

MITOCONDRIO a la luz

ATP

. j /

a oscuras

6.5.9 Fijación adelantada de C02 en plantas con ritmo diario de ácidos En muchas suculentas, es decir, plantas con tejidos almacenadores de agua, se da una serie de reacciones similar a la de las plantas que producen malato para prefijar el CO, y fijarlo definitivamente mediante la rubisCO. Sin embargo, ambos procesos no se dan por separado en el espacio, sino en el tiempo. Es característico de esta serie de reacciones (fig. 6-84) que se almacenen posteriormente grandes cantidades del producto primario de fijación del C O „ malato, en los vacúolos (de ahí la suculencia). El malato se libera y se transforma durante el día. Por ello el contenido en ácido de las células oscila con el ritmo día/noche, por lo que también se habla del ritmo diario de ácidos. Como el proceso se descubrió primero en las crasuláceas, también se ha generalizado la designación de metabolismo ácido de las crasuláceas o C A M ( C A M , ing. crassulacean acid metabolism). En todas las plantas C A M , por la noche se forma PEP por vía glicolítica, a partir de almidón y pasando por triosafosfato, y a partir de éste se constituye oxalacetato mediante la PEP-carboxilasa, fijándose C 0 2 (el sustrato es HCO~). El malato formado a partir del oxalacetato por la malato-deshidrogenasa citoplasmática, dependiente del N A D . es transportado a los vacúolos por un canal de malato (fig. 6-5). La reacción podría ser impulsada gracias a la fuerza motriz de protones transmembranosa que se crea

poco activa

K

= 0,3 m M

en los tonoplastos gracias a la transportadora de iones de hidrógeno ATPasa, que al mismo tiempo suministra los contraiones para el anión malato. Debido al valor del pH del contenido de los vacúolos, que decrece con el tiempo, durante el periodo oscuro el malato podría hallarse en forma creciente como ácido málico protonizado. Como éste, en comparación con el anión malato 2 , penetra mejor a través de la membrana tonoplasmática, la concentración creciente de iones de hidrógeno limita la capacidad de los vacúolos de almacenar malato. Un aumento del contenido citoplasmático de malato inhibe, sin embargo, la PEP-carboxilasa. Este acoplamiento inverso podría limitar finalmente la prefijación de CO, al prolongarse la duración del período oscuro. De modo no muy entendido, de día el malato almacenado por la noche sale de los vacúolos por el canal de malato. Durante el día se dan tres tipos de descarboxilación. como en la fotosíntesis C 4 : el tipo NADP-malatoenzima (p. ej., cactáceas, agaváceas), el tipo NAD-malatoenzima (p. ej., crasuláceas) y el tipo PEP-carboxiquinasa (p. ej., asclepiadáceas, bromeliáceas, liliáceas). Por parte de la PEP-carboxilasa (no por parte de la rubisCO), una nueva fijación a la luz del CO, liberado por uno de estos tres enzimas se halla dificultada, por el hecho de que, a la luz, la PEP-carboxilasa se transforma de la forma «nocturna» activa (= fosforilada), con poca inhibicidad, (inhibición del 50 % cuando hay aprox. 3 m M de malato), a una forma «de día», muy poco activa (= desfosforilada), con gran sensibilidad al malato (inhibición del 50 % en 0,3 m M de malato). Durante el día, pues, el malato que sale de los va-

304

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

cúolos inhibe tan intensamente al enzima, que es ya de por sí poco activo catalíticamente, que no puede fijarse C0 2 . Por lo tanto el CO, liberado del malato queda disponible para la rubisCO. La fosforilación de la PEP-carboxilasa se realiza, como en las plantas C, (v. 6.5.8), en un resto de serina. El enzima correspondiente. la PEP-carboxilasa-quinasa, está sujeta a un control estricto por parte del reloj fisiológico, y muestra un ritmo circadiano (v. 7.7.2.3). Como la PEP-carboxilasa-quinasa sucumbe a una rápida destrucción, la cantidad del enzima en la célula viene determinada principalmente por la intensidad con que se transcribe el gen (control de la transcripción, v. 7.2.2.3). Esta intensidad es alta por la noche y se pierde por el día. En luz (u oscuridad) constantes. el ritmo circadiano también se mantiene, una prueba de su naturaleza endógena (comparar con 7.7.2.3).

La ventaja ecológica del C A M estriba en que la absorción de CO, por los estomas abiertos durante la noche va unida a pérdidas de agua mucho menores que la que se realiza durante el día, pues, por la noche, en el habitat, las temperaturas son mucho más bajas y. en correspondencia, la humedad relativa del aire es más alta que por el día. Si hay buena provisión de agua, las plantas C A M no sólo utilizan a la luz el CO, que se libera en la descomposición del malato, sino que después de agotar las reservas de malato, abren los estomas para fijar CO, externo, vía rubP-carbox i lasa; en cambio, en tiempos de fuerte sequía, para resistirla (estas plantas están especialmente adaptadas), limitan la abertura de los estomas y con ello la fijación del CO, externo mucho más acusadamente durante el período de luz que durante el de oscuridad. Las plantas C A M alcanzan, en condiciones de déficit hídrico (fijación de CO, predominantemente por la noche), coeficientes de transpiración (v. 6.3.4.1) de 30-150, por lo que sólo tienen un bajo porcentaje del agua que requiere una planta C,. Sin embargo, debido a la capacidad limitada de los vacúolos para almacenar malato, el crecimiento diario en sustancia orgánica por fijación exclusiva de CO, a oscuras es muy pequeño. Por ello las plantas C A M son competitivas sobre todo en lugares secos, donde las noches frías promueven la formación y el almacenamiento de malato y entonces, de vez en cuando, o muy raramente, precipitaciones copiosas permiten rellenar los almacenes de agua. Algunas plantas C A M - p . ej., algunas especies del género Mesembryanthemum-, cuando la disponibilidad de agua es grande, llevan a cabo una fotosíntesis C, normal. La falta de agua o también el estrés salino inducen la formación del enzima del C A M . En el caso extremo, las plantas del desierto (p. ej., cactus) mantienen sus estomas cerrados también por la noche cuando el agua escasea, y re-fijan el CO, liberado por la respiración. La capacidad para el C A M no se halla limitada a especies vegetales más o menos suculentas. Se conocen más de 300 especies que utilizan esta fijación adelantada del CO,. p. ej. las aizoáceas, apocináceas (antiguamente asclepiadáceas), asteráceas, cactáceas, crasuláceas. didieráceas. euforbiáceas, portulacáceas, vitáceas, agaváceas. bromeliáceas (p. ej.. el ananás), liliáceas, orquidáceas (p. ej., la vainilla): también en la bromeliácea epífita Tillandsia usneoides, reducida al tipo liquenoide, y en algunos helechos epífitos tropicales (p. ej.. Pyrrosia piloselloides y Pyrrosia longifolia). Para ello, al lado de ía dotación enzimática correspondiente, es esencial, más que la estructura de los órganos, la de las células (la presencia de vacúolos grandes en células que contengan cloroplastos: «suculencia al nivel celular»). En relación con la discriminación de los isótopos, las plantas C A M se comportan como las C 4 en la fijación a oscuras y en el

tratamiento del CO, fijado previamente a la luz: menor discriminación del C O , que del "CO,. En cambio, a la luz, se comportan como plantas C, en la fijación de CO, extemo. Como la prop o r c i ó n de la f i j a c i ó n a oscuras dentro de la f i j a c i ó n total aumenta al hacerse mayor la sequía, las plantas C A M en estas condiciones son más ricas en " C (y. en este caso, más semejantes a las C 4 ). Por ello, en las plantas C A M . al determinar el valor de 8 " C en el ambiente natural puede apreciarse el efecto de la sequía sobre las mismas.

6.5.10 Concentración adelantada de C02 a través de las bombas de bicarbonato Todos los cianobacterios poseen bombas de bicarbonato (HCO~) ligadas a la membrana para aumentar la concentración de CO, en los carboxisomas. los lugares de localización de rubisCO, y así compensar la poca afinidad del enzima con el CO, y reprimir la fotorrespiración. En el caso del mecanismo de concentración de CO, de las algas, funcionalmente similar (también fotobiontes de liqúenes), parece que tienen un papel importante los pirenoides (v. 2.2.9.1).

6.5.11 La dependencia de factores externos en la asimilación del carbono La fotosíntesis, como todos los procesos biológicos, está influida de manera compleja por los más distintos factores. Estos son. junto al estado general de desarrollo de la planta, su aprovisionamiento de agua y sales minerales, la calidad e intensidad de la iluminación, la temperatura y las disponibilidades de CO,. Como en todos los procesos fisiológicos sobre los que influyen numerosos factores, para la fotosíntesis también vale la ley del mínimo, es decir, aquel factor que está en mínimo en cada caso limita el proceso total. Si es insuficiente el aprovisionamiento en C O „ ni las más favorables condiciones de luz, agua y temperatura podrían ser completamente aprovechadas, mientras, al revés, unas concentraciones óptimas de CO, no permiten una fotosíntesis máxima si. p. ej., la luz no es suficiente. En condiciones favorables puede admitirse, como punto de referencia, que l m de superficie foliar verde puede producir 0,5-1.5 g equivalentes de glucosa por hora, lo que corresponde aproximadamente a la cantidad de CO, que se halla contenida en 3 m de aire. A continuación se tratarán por separado los factores particulares y sus repercusiones generales en la fotosíntesis vegetal. Sobre la ecofisiología de la fotosíntesis, v. 13.7.1.

6.5.11.1 La influencia de la radiación La estructura de una hoja (v. 4.3.1.1, fig. 4-64) permite una absorción de luz óptima. Las células de la epidermis.

6.5 Fotosíntesis: el c a m i n o del c a r b o n o

con su sección transversal en forma de lente, focalizan la luz sobre las células del parénquima de empalizada de debajo, que aporta el 80 % de la fotosíntesis. Los fotones no absorbidos se derraman sobre la superficie límite del parénquima esponjoso, que no muestra dirección privilegiada alguna. De este modo se prolonga el recorrido de la luz a través de la hoja y aumenta la probabilidad de absorción. La intensidad de radiación que incide sobre una hoja puede estar sujeta a oscilaciones de corto plazo (p. ej.. debido a una sombra en un cielo nublado). Los doroplastos de algunas plantas tropiezan con este tipo de oscilaciones de la intensidad al cambiar su posición en relación a la luz incidente. En la llamada posición de luz débil, los orgánulos con forma lenticular vuelven su cara ancha hacia la luz. y en posición de luz. intensa, vuelven su cara delgada. En la reorientación de los orgánulos (v. 8.2.2) interviene el citoesqueleto, probablemente actina. en una reacción dependiente del calcio. Gracias a este cambio de la sección transversal de captura, la absorción de luz de las antenas se estabiliza dentro de ciertos límites a pesar de las intensidades variables de entrada. Las hojas o tallos de algunas plantas (p. ej., altramuz, alfalfa, alubias, soja, algodón) siguen la trayectoria del sol de tal manera que los limbos foliares se mantienen perpendiculares a la dirección de incidencia de la radiación (ing. su/i tracking). Este fototropismo positivo (v. 8.3.1.1) asegura que la hoja se ilumine con intensidad máxima y minimiza las pérdidas por reflexión. En condiciones naturales, el contenido en clorofila no representa un factor limitante para la intensidad fotosintética, ya que en intensidades de luz bajas incluso las hojas con cantidades reducidas de clorofila absorben todavía tantos fotones que el aparato fotosintético está saturado. Sin embargo, el contenido elevado de clorofila de las hojas puede tener un papel importante cuando es posible absorber de forma más completa las pocas partes del espectro utilizables fotosintéticamente de aquella luz que ya ha pasado por otras hojas (fig. 6-85). Por eso las hojas de sombra, por regla general, muestran mayores concentraciones de clorofila por superficie foliar que las hojas de sol. También muestran una grana particularmente grande, en la cual se pueden amontonar unos sobre otros hasta 100 tilacoides. Las plantas de sombra presentan más moléculas de pigmento por cadena de transporte de electrones («unidad fotosintética»), y por lo tanto, antenas mayores, y muestran una relación clorofila a:b rebajada (o sea, relativamente más clorofila b para aprovechar mejor el hueco del verde) y una mayor participación en el fotosistema II respecto al fotosistema I. De ese modo debe impedirse la excitación del fotosistema 1 (que absorbe longitudes de onda más largas que el fotosistema II. v. 6.4.7), intensificada a la sombra por la sección rojo oscuro, mayor (fig. 6-85). A menudo las hojas de sombra son más delgadas que las de sol. con lo que se reduce el «sombreado» de los doroplastos (fig. 7-73). En la regulación del desarrollo de hojas de sol o de sombra respectivamente se requiere un sistema fotorreceptor sensible al rojo, el fitocromo (v. 7.7.2.7). Con intensidad de radiación pequeña, la intensidad de la fotosíntesis es proporcional al flujo de fotones (fig. 6-86. cuadro 6-2), si no existen otros factores que actúen como limitantes. Cuando la intensidad lumínica es elevada, este

305

60

i

40

fO Z3

v~> Oí "O "76

c &
20

o_

3

ventana del verde

0

T" 400

500

800

longitud de o n d a (nm)

Fig. 6-85: Distribución espectral de la energía lumínica solar en una población de plantas de trigo de 90 hasta 95 cm de altura: las medidas se han realizado sobre la población (curva roja) y en las hojas de sombra dentro de la misma (a 8 0 cm de distancia del suelo, curva negra). - Según M.G. Holmes y H. Smith.

último es el caso más frecuente. Por ello las curvas que relacionan la intensidad de la fotosíntesis neta aparente con la de la luz se van aplanando hasta que. finalmente, la intensidad de la fotosíntesis no puede subir como respuesta a un aumento de la de la luz (saturación lumínica). Por regla general, en esta situación es el segundo aprovisionamiento de CO, el que se ha hecho limitante. La zona de saturación lumínica de las plantas adaptadas a lugares soleados se sitúa en los 500-1500 pmol m : s~', la de las plantas de sombra, en los 100-500 pinol m s Debido al aprovisionamiento de CO, del ciclo de Calvin, mucho más efectivo en las plantas CA (v. 6.5.8), éstas no llegan a la saturación lumínica ni con las mayores intensidades de luz que encontramos en la naturaleza, a diferencia de las plantas C 3 . Las plantas C 4 , pues, por regla general, están limitadas por la luz en todo el campo de la fotosíntesis, siempre y cuando una fuerte falta de agua no conlleve una limitación del CO, por el hecho de que se cierren los estomas. A intensidades de radiación aún mayores, el aparato fotosintético puede sufrir daños, de modo que la intensidad de la fotosíntesis vuelve a bajar. En condiciones naturales, esto puede suceder cuando plantas adaptadas a la sombra se exponen súbitamente a plena luz del sol. sobre todo a baja temperatura, cuando las reacciones enzimáticas de fijación del CO, transcurren lentamente (mecanismos de protección ante los daños ocasionados por la luz en la fotosíntesis, v. 6.4.8, 6.5.6). Aquella intensidad de la luz en la que el consumo de CO, (o la producción de O, respectivamente) compensa exactamente la producción de CO, causada por la respiración

306

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Cuadro 6-2: Unidades importantes de la fotobiologia Recibe el nombre de flujo de cuantos (fotones) (también densidad de corriente de cuantos) la cantidad de fotones que se presentan por unidad de superficie y tiempo (unidades: mol m : s"' = E m ! s ', 1 einstein = 1 mol de fotones). A menudo solamente se considera la zona de los 400-700 nm. o sea, la radiación fotosin-

téticamente activa (PAR. ing. photosynthetically active radiañon). A plena luz, con el sol en el punto más alto y cielo no nublado. ésta es, en el caso típico, de unos 1500-2000 pinol m : s"'; en cielo nublado, de unos 190-220; a la sombra de vegetación, de unos 25-50, y en el crepúsculo, de 1 pmol m ' s~'. Con luna llena .. . : . i . J * i:J i i i ..-2 -l i i i i y cielo despejado, se miden 3.2 • 10"4 pmol m 2 s \ y la luz de las estrellas a solas libera un flujo de fotones de únicamente 1,2 • 10 1 jjmol m s '. Si no nos aplicamos al número de moles de fotones, sino a su energía, entonces indicamos como unidad equivalente el

transmisión: •o

absorción:

T = -J•o A = 1-T

extinción:

E = - log T

flujo de energía (en J m : s = W m ?); la energía de un fotón se demuestra a partir de la ec. 6-41, la de un mol de fotones de la ec. 6-42. La cantidad de fotones por unidad de tiempo [mol s | se llama corriente de fotones, la cantidad de energía por unidad de tiempo [J s = W ] , corriente de energía. Sólo para la luz monocromática, como p. ej. en la absorción de espectros de acción, pueden calcularse fácilmente el flujo de energía y el de fotones el uno a partir del otro; para radiación policromática debe tenerse en

cuenta la distribución espectral de energía. Si la luz se envía a través de una muestra, entonces puede ser absorbida según las propiedades de ésta (representación). Se designa por transmisión (T) la relación entre la intensidad de luz que entra en la muestra (I) y la que sale (In). La transmisión indica la parte de la luz que se pierde en la muestra. La parte de luz que permanece en la muestra se llama absorción (A). La absorción y la transmisión se dan a menudo en porcentaje. La extinción (E) no debe confundirse con la absorción. Los valores de la extinción se usan frecuentemente en fotometría, ya que para sustancias en disolución son proporcionales a la concentración de sustancia (c) cuando el recorrido de la luz (d) es constante (ley de Lambert-Beer). El factor

de proporcionalidad (e) se llama coeficiente de extinción molar. Tiene la unidad de 1 mol cm cuando la concentración de sustancia viene dada en mol 1 y el recorrido de la luz en cm.

ley de Lambert-Beer: E =E c d

Bibliografía Schopfer P (1986) Experimentelle Pflanzenphysiologie, Band I: Einführung in die Methoden, Springer, Heidelberg.

Fig. A: Conceptos fundamentales de la fotometría espectral.

mitocondrial (o el consumo de O.) se llama punto de compensación lumínica de la fotosíntesis (fig. 6-86): en él la fotosíntesis neta es nula. En las hojas de sol (o las de sombra respectivamente), el punto de compensación lu-

limitación

25 -

. limitación por C0,

6.5.11.2 La influencia de la concentración de dióxido de carbono

saturación lumínica 20

v/> 15 -

O E

10 -

O ~o

5 -

cz

:9 o

JS nj

0— -5 -

respiración mitocondrial en la oscuridad

-10 4

0

200

400

600

800

mínica está aprox. en los 10-50 prnol m" s~, y en las hojas de sombra, alrededor de 1-10 pmol m ! s"'. Por ello las plantas de sol dejan de desarrollarse cuando están bajo un techo denso de hojas, mientras que las plantas de sombra todavía muestran un balance de carbono positivo incluso en densas sombras de vegetación (v. 13.7.1).

1000

PAR ( p m o l r r f ' s~')

Fig. 6-86: Dependencia lumínica de la fotosíntesis neta en una planta C.. Representación esquemática mediante valores típicos dependientes de la radiación fotosintéticamente activa (400-700 nm, PAR, ing. photosynthetically active radiation) en condiciones naturales de disponibilidad de C 0 , y a temperatura óptima.

Como ya se ha dicho, la concentración de CO, de la atmósfera era de 370 ppm (0,037 % vol) en el año 2000, y en los últimos años ha aumentado en término medio aprox. 1 ppm al año (v. 13.7.6). Esto se atribuye sobre todo a la combustión de reservas de carbono fósiles por parte de los humanos, que hasta el momento es de aprox. 6 • 10' kg de C anuales (la cantidad total de carbono fósil está estimada en 3500 • 10' kg). La elevada concentración de CO, multiplica la radiación de onda larga en la atmósfera. Sus posibles repercusiones sobre el clima («efecto invernadero»), el desarrollo de la vegetación, y sus complejos efectos en el marco de las plantas y del ecosistema (v. 13.7.6) están siendo intensamente estudiados. En las plantas C,, cuando la irradiación solar es completa, la cantidad de CO, disponible podría limitar la fotosíntesis (fig. 6-86). A l aumentar la concentración de CO, ambiental. es de esperar que en estas plantas aumente eventualmente la fotosíntesis. Esto es lo que se hace con los «abonos de CO,» de los cultivos en invernaderos. Así, con los tomates y los pepinos, se ha logrado triplicar el rendimiento por estación de la cosecha aumentando la concen-

6.6 La asimilación de nitrato

307

Tabla 6-21: El equilibrio del nitrógeno en la Tierra. Aporte Fijación biológica Leguminosas No leguminosas Campos de arroz Otros suelos y comunidades vegetales Mar

Nitrógeno fijado

Superficie (106 ha)

250 1015 135

(kg ha"' año"')

(10 6 1 año"')

55-140 5 30

14-35 5 4

2.5-3.0 0,3-1,0

12 000

36 100

30 7,6 0,2

Fijación industrial Fijación atmosférica Aportación juvenil (volcanes) Desnitrificación Tierra Mar

30-36 10-36

13 400 36 100

3 1

40 36 0,2

Acumulación en sedimentos Según A. Quispel.

tración de CO, del invernadero en un 0.1%, siempre y cuando el resto de sustancias nutritivas y luz se presenten en cantidades suficientes (sobre ecología del mantenimiento de las sustancias alimenticias, v. 13.7.6). En comparación con las plantas terrestres, las plantas acuáticas no tienen mayores dificultades para proveerse de CO, porque a temperaturas ordinarias (15 "C) el CO, se disuelve en el agua en proporciones más o menos iguales que el que encontramos en el aire (aprox. 10 p M ) , y porque la difusión del CO, en el agua, más lenta. se compensa gracias al movimiento de ésta (convección). En las plantas sumergidas, en las que faltan los estomas y una cutícula desarrollada, se absorbe o bien sólo CO disuelto o. en algunas especies, también Ca(HCO,), por toda la superficie de la hoja.

6.5.11.3 La influencia de la temperatura En gran parte las reacciones fotoquímicas primarias de la fotosíntesis transcurren independientemente de la temperatura. Sin embargo, los procesos enzimáticos están sujetos a una gran dependencia con ésta (v. 6.1.6.4). para la cual vale la regla de Van't H o f f (regla R G T ) , que relaciona la velocidad de reacción con la temperatura, de modo que la velocidad de reacción v (ec. 6-26) se dobla aproximadamente al aumentar 10 "C la temperatura (valor Q | 0 ): Q10 = ^ r = 2 .

(ec. 6-48)

Por ello la dependencia de la fotosíntesis con la temperatura de una planta C, es menor cuando las intensidades de luz son pequeñas (la luz es la limitante) que cuando son grandes (el limitante es el CO,). A l aumentar la temperatura, la intensidad fotosintética. creciente, vuelve a corresponderse con el aumento de la velocidad de reacción del enzima (ec. 6-48). Más allá del óptimo de temperatura, si ésta continúa aumentando, la intensidad fotosintética disminuye por motivos complejos: por un lado, es verdad que la actividad enzimática del enzima rubisCO. que determina la velocidad, aumenta con la temperatura, pero su afinidad con el CO, disminuye; al mismo tiempo, el

CO. se disuelve peor en relación al O, cuando sube la temperatura: así pues, la fotorrespiración aumenta con la temperatura (v. 6.5.6). Con esto, la tasa fotosintética neta disminuye. A temperaturas todavía más altas cae el sistema fotosintético debido a la inactivación de enzimas y el daño de membranas. En plantas que viven en espacios distintos. las temperaturas límites y óptimas se sitúan en rangos característicos (sobre ecofisiología, v. 13.7.1).

6.5.11.4 La influencia del agua Las plantas de la Tierra transforman fotolíticamente unos 1875 km* de agua al año. formando O,. Por lo tanto, cada 8 millones de años aproximadamente se fotolizan todas las existencias de agua líquida del mundo (aproximadamente 1,5 • 10' km 3 ). Desde que hay fotosíntesis oxigénica. pues, las existencias de agua de la Tierra ya han sido sometidas a disociación más de cien veces. A pesar de todo, sólo una parte muy pequeña del caudal de agua sirve como sustrato en la disociación del agua para la fotosíntesis a través de una planta (v. 6.4.4). La falta de agua, pues, no se traduce en una falta de sustrato, sino de modo indirecto: por un lado una deshidratación fuerte de las células daña enzimas y estructuras funcionales (p. ej.. membranas): por otro lado, el cierre de los estomas impulsado por la falta de agua dificulta la admisión de CO,. Si los estomas están cerrados, una hoja iluminada tan sólo puede reasimilar el CO, interno liberado por la respiración.

6.6 La asimilación de nitrato Predominantemente, las plantas absorben el nitrógeno en forma de nitrato (NO.) por las raíces (v. 6.2.3.2). Si lo hay disponible, también puede absorberse amonio (NH*), el

308

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

6.6.1 Asimilación fotosintética de nitrato

nitrógeno atmosférico

proceso de Haber-Bosch, abonos minerales

desnitrificación mediante microorganismos («respiración del nitrato»)

0

/

compuestos orgánicos nitrogenados^ \

asimilación del nitrato mediante plantas

NO

fijación biológica de nitrógeno mediante procariotas

animales

excreción, descomposición de los organis muertos

En células fotosintéticamente activas (solamente las del mesofilo en las hojas de las plantas C 4 ) el nitrato se reduce a nitrito por efecto del enzima citoplasmático nitrato reductasa (fig. 6-88). El dador de electrones es casi siempre el N A D H + H* (en hongos, el N A D P H + H'; en bacterios, la ferredoxina reducida). La nitrato reductasa se presenta como homodímero. El monómero (que posee una masa molecular de aprox. 100 kDa) está integrado por tres dominios con cofactores distintos que se encuentran enlazados covalentemente, por cuyo motivo se crea una cadena de transporte de electrones intramolecular (fig. 6-89). Los electrones llegan desde el N A D H , a través del F A D y un citocromo del tipo b, a un

¡O

nitrificación mediante microorganismos glutamina

Fig. 6-87: Ciclo del nitrógeno en la naturaleza. CITOPLASMA

cual puede ser agregado a los aminoácidos directamente en la raíz. El amonio es liberado en el suelo a partir de compuestos nitrogenados de organismos muertos o formado por procariotas que fijan nitrógeno atmosférico a partir de N, (v. 9.2.1). Gracias a la labor de microorganismos nitrificadores el N H ¡ es oxidado a nitrato (NO,) pasando por nitrito (NO.) (v. 6.9.1). Mediante la desnitrificación («respiración del nitrato»), el N O , , que se toma de la atmósfera, se reduce a N,, pasando por NO, —> N O —» N , 0 . Anualmente aprox. 80-120 • 10" t de N, son transformadas en N H j por los fijadores de nitrógeno atmosférico; aproximadamente la misma cantidad se pierde por desnitrificación. A este ciclo del nitrógeno (fig. 6-87), el ser humano añade aprox. 30 • 10" t anuales de nitrógeno atmosférico que es transformado en amoníaco en el proceso de Haber-Bosch y sirve para producir abono químico para la agricultura (tab. 6-21). El nitrógeno es un componente de muchos compuestos orgánicos (v. cap. 1, 6.2.2.2, 6.13-6.16), se utiliza exclusivamente en forma reducida (número de oxidación -111. nitrógeno amoniacal) para sintetizar sustancias orgánicas y, en todo caso, puede ser oxidado secundariamente (ej.: el grupo nitro del ácido aristolóquico se crea por oxidación de un grupo amino).

MRNA

NADH+H

(activa) nitrato reductasa- 0

(inactiva) ADP

NO, (+111) % N H ; ( - I I I ) .

Se da en las partes verdes y no verdes de las plantas, predominantemente en hojas y raíces. El amonio producido se utiliza directamente para biosintetizar aminoácidos, primeramente glutamina y glutamato. Los animales no están capacitados para reducir nitrato, por ello también dependen de la actividad metabólica de las plantas para proveerse de compuestos nitrogenados reducidos.

en la oscuridad

CL0R0PLAST0 TILAC0IDE

nitrato reductasa

fotorrespiración

I CH2 COO~

L

"glu" tamato \

glutamina síntetasa

( TILAC0IDE ^ ^ \ /

\

La reducción del nitrato a amonio tiene lugar en un proceso de dos etapas, con nitrito (NO,") como sustancia intermedia (números de oxidación entre paréntesis): NO~ (+V)

nitrato . reduaasa

\

2 FD™

L

"m9 ' iUn taa /

\ J

2 FD«H / " U

glutamato sintasa

CH2 I

L-glutamato

2-oxoglu tarato

Fig. 6-88: Asimilación fotosintética de nitrato y regulación (flechas rojas) de la reacción inicial (nitrato reductasa). Fd Ferredoxina.

6.6 La asimilación d e n i t r a t o

molibdeno, el cual, con esto, cambia probablemente su estado de oxidación + V I por el de +1V. Este centro catalítico, en acción recíproca con el ion NO., es un componente esencial de un cofactor molibdeno, la molibdopterina. que encontramos de igual modo tanto en la sulfito reductasa (v. 6.7) como en las xantina oxidasas y las aldehido oxidasas. Tanto la producción de NH* como de NO~, así como su aprovechamiento posterior dependen directamente de la luz (fig. 6-88). El nitrito formado es reducido a amonio en los cloroplastos, en un paso de 6 electrones, sin intermediarios libres, gracias a la gran actividad de la nitrito reductasa. que se halla en el estroma. La gran afinidad del enzima con su sustrato garantiza que no se reacumule el ion nitrito, químicamente reactivo. Los electrones proceden de la ferredoxina reducida, y un cofactor Fe S 4 -sirohemina, que representa el centro catalítico del enzima que tenemos como monómero, los transfiere al nitrito, formándose NH* (fig. 6-89). El cofactor, que también encontramos en la sulfito reductasa. de estructura similar (v. 6.7), es un centro hierro-azufre enlazado directamente al átomo central (hierro) de la sirohemina a través de un puente cisteína-azufre. La sirohemina (fig. 6-112) es una hemina primitiva, que todavía lleva las cadenas laterales de acetil y propionil del primer tetrapirrol cerrado en forma de anillo de la biosíntesis de heminas. el anillo de uroporfirinógeno 111 (fig. 6-113).

El N H * , un desacoplador de la fotosíntesis (v. 6.4.9), se utiliza en una serie de reacciones irreversibles para formar glutamato a través de la glutamina (fig. 6-88), y por eso no se acumula en grandes concentraciones. Los enzimas que intervienen en la síntesis de glutamato. la glutamina-sintetasa y la glutamato-sintasa (también llamada glutamina-2-oxoglutarato-aminotransferasa. GOGAT). catalizan un proceso circular «impulsado» por ATP y ferredoxina reducida, en el que se transfiere N H j primero al grupo y-carboxilo de un glutamato en enlace amido. y de allí a una molécula de 2-oxoglutarato, formándose L-glutamato. Como coenzima de la glutamato sintasa sirve, como en todas las transaminasas, el fosfato de piradoxal, que fija el grupo amino (fosfato de piridoxamina). El L-glutamato abandona los cloroplastos en un intercambio con 2-oxoglutarato, posiblemente a costa de intercambiar malato cada vez. Aparte del N H / formado en los cloroplastos. también se transforma en glutamato el N H j procedente de la f o t o r r e s p i r a c i ó n (fig. 6-88). El NO, es químicamente muy reactivo. Por eso hay que asegurarse de que no se acumula nitrito en los cloroplastos, p. ej., a oscuras. Ello se consigue gracias a una fuerte regulación de la nitrato reductasa (fig. 6-88). El enzima tiene un tiempo biológico medio muy corto, de sólo unos pocos segundos, por lo que su síntesis puede adaptarse a la necesidad por regulación de su expresión genética. Tanto el nitrato como la luz activan la transcripción del gen de la nitrato reductasa. Complementariamente, la luz ejerce un control rápido de la actividad enzimática: una fosfatasa activada por la luz, transforma un enzima que a oscuras está en forma inactiva, fosforilado en su forma activa, desfosforilada. La glutamina reprime la transcripción del gen de la nitrato reductasa. Estos mecanismos regulares garantizan que la producción de nitrito sólo tenga lugar cuando existe la necesidad y que su

V

309

NO3; +2 H

cítocromo

FAD

bsv .

molibdopterina

2e~

k

monomero .

NO2" + H2O

nitrato reductasa

o-©

6 ferredoxina (reducida)

N02~ + 8 H

Fe4S,-sirohemina 6 ferredoxina (oxidada)

NH4 + 2 H20 nitrito reductasa

Fig. 6-89: Estructura y esquema de reacción de la nitrato reductasa y de la nitrito reductasa (nitrato reductasa: sólo está representado uno de los dos monómeros de la forma activa dimérica del enzima).

consumo metabólico esté asegurado. A oscuras, el nitrato que se produce se almacena en los cloroplastos de las células mesofílicas.

6.6.2 Asimilación de nitrato en tejidos no fotosintéticos En células sin cloroplastos (p. ej. en raíces, hongos y bacterios) el nitrato es transformado igualmente en amonio a través de nitrito. La reacción nitrito reductasa se da en los leucoplastos, donde el enzima recibe los electrones a partir del N A D P H + H'. El N A D P H + H* se crea en el ciclo de la pentosafosfato (v. 6.10.3.5). La asimilación no fotosintética del nitrato se da en gérmenes, pero también en plantas leñosas (árboles, arbustos), y sólo en pequeñas cantidades en la mayoría de plantas hortícolas (excepción: muchas leguminosas). Las plantas que realizan preponderantemente asimilación fotosintética del nitrato almacenan grandes cantidades de él en el tronco y en el sistema radical (p. ej. Chenopodium, Xanthium, Beta). El nitrógeno amoniacal producido en las raíces s transformado allí en aminoácidos y transportado al tallo con el flujo del xilema, en forma de glutamina y asparagina.

310

6

Fisiología del m e t a b o l i s m o

6.7 La asimilación de sulfato

tas verdes están capacitados para asimilar el sulfato, los animales deben incorporarlo en forma de compuestos sulfatados reducidos a través de la ingesta de alimentos.

La planta absorbe el azufre en forma de sulfato ( S O / , nivel de oxidación + V I ) a través de sus raíces (v. 6.2.3.2) y lo reduce luego hasta el nivel del sulfuro (S"\ nivel de oxidación - I I ) . Esta reacción se da principalmente en los cloroplastos. donde luego forma parte de la fotosíntesis, pero en las plantas superiores también puede desarrollarse en las raíces, aunque su localización intracelular aquí aún no está clara. A l contrario de lo que ocurre con el nitrógeno, el cual se incorpora siempre en los compuestos orgánicos en forma reducida, el azufre puede ser también incorporado en estado oxidado en la síntesis de determinados compuestos orgánicos como, p. ej., la de sulfolípidos (v. 1.5.2, fig. 1-21), glucosinolatos (v. 6.16.4) y flavonoides sulfatados. Pero de todos modos, la mayor parte del azufre se necesita en forma de sulfuro, es decir, reducido. El sulfuro está presente en los aminoácidos de las proteínas, en el medio reductor glutatión. en algunos coenzimas y en los centros ferrosulfatados de proteínas redox (p. ej.. ferredoxina. fig. 6-56). Solo los bacterios, los hongos y las plan-

La reducción del sulfato, así como la del nitrato, se da en dos pasos:

SO/ (+vi) ^so;- (+IV)

(-II).

A l contrario de lo que antes se suponía, se ha visto que también en las plantas verdes, y no sólo en los bacterios y en los hongos, se forma el intermediario sulfito en forma libre ( S O / ) y se reduce como tal a sulfuro (S2 ) (fig. 6-90). Esta secuencia de reacciones empieza con la formación de «sulfato activo» a partir de sulfato y de ATP: ATP + S O / *=* adenosinfosfosulfato (APS) + PP, AG0' = 45 kJ mol" 1 El equilibrio de esta reacción tan endergónica está desplazado hacia la formación de los productos de partida. Mediante el acoplamiento energético (v. 6.1.5) a dos reacciones exergónicas: PP + H ; 0 * * 2 P, AG0' = - 3 3 , 5 kJ mol '

2Pi

ATP 2

SO., " ' Sulfato

l

GSSG

2 GSH

H2O

PP:

^

2e"

APS

ATP sulloríloio

- SO 3 2 " + AMP

APS reductasa

sulfito

ATP APS quinasa

ADP+A PAPS

luz

sulfolípidos

6 ferre8 H doxina f e d \ | / - Y sulfito 1 reductasa

TILACOIDE 6 ferredoxina ox COO +

I

S Z -+ 2 H +

H3N-C-H

sulfuro

ff «h

O-acetilserina

3 H20

CHU-C-O

cisterna sintosa

O acetato

CH3-C-O~+H+

H

+

3

COO I

N-C-H CH2 SH L-cisteina

O-s^O-P-O-CHjo

°

°"

W

R—O

OH

R=H adenosinfosfosulfato (APS) R - ® fosfoadenosinfosfosulfato (PAPS)

CL0R0PIAST0

Fig. 6-90: Asimilación fotosintética del sulfato. - GSH glutatión reducido; GSSG glutatión oxidado (fig. 6-62).

6 . 8 El t r a n s p o r t e d e los asim i l a d o s en la p l a n t a

APS + ATP ^ PAPS + ADP. AG"' = - 2 5 kJ mol"' la reacción global de activación de sulfato se vuelve exergónica: S O f + 2 ATP - PAPS + 2 P.+ A D P AG°' = - 1 3 , 5 kJ mol" 1 . En el equilibrio hay poco APS en comparación con PAPS (3'-fosfoadenosinfosfosulfato, fig. 6-90), que es el más abundante. La «activación» del sulfato tanto en APS como en PAPS reside en el enlace fosfoanhídrido (AG" = - 7 1 kJ mol '). De esta manera el grupo sulfato puede ser reducido fácilmente. El enzima responsable de dicha reducción reacciona preferentemente con APS, así que PAPS adquiere la función de reservorio del «sulfato activo». La APS-reductasa transfiere dos electrones al azufre del APS bajo la liberación de sulfito ( S O ; ) . El glutatión reducido es el encargado de proporcionar los electrones. Luego el sulfito se reduce directamente a sulfuro (fig. 6-90), sin pasos intermedios perceptibles, tras la transferencia de 6 electrones provenientes de la ferredoxina. Esta reacción no tiene sólo un parecido formal con la nitratorreducción, sino que además la estructura de la sulfito reductasa es muy parecida a la de la nitrito reductasa y dispone del mismo cofactor Fe4S4-sirohemina para la transferencia de los 6 electrones. El sulfhídrico (SH) formado se utiliza inmediatamente para la síntesis de cisteína. La alta afinidad de la que dispone el enzima cisteína sintasa por su sustrato garantiza que el sulfhídrico no se acumule en la célula. La reacción transcurre bajo la tiólisis de O-acetilserina, la molécula aceptora del SH: de ahí viene que el enzima, que contiene piridoxalfosfato como grupo prostético, reciba el nombre de 0-acetilserina(tiol)liasa (o O-acetilserinasulfhidrasa). La cisterna es el punto de partida para la biosíntesis de metionina y de otros tioles de pocas moléculas, como p. ej. el glutatión o la fitoquelatina (v. 6.2.2.4). Recientemente se ha descubierto que el azufre ácido-lábil de los centros ferrosulfatados (fig. 6-56) proviene también de la cisteína.

6.8 El transporte de los asimilados en la planta La distribución de las sustancias orgánicas sintetizadas por la planta, es decir, de los asimilados, desde los lugares de síntesis hasta los de consumo (en general desde la fuente hasta el sumidero, v. 6.8.3) se da en los cormófitos casi exclusivamente a través de los tubos cribosos del floema (v. 3.2.4.1). Para recorrer distancias cortas los asimilados pueden moverse también de célula en célula por la vía del simplasto o del apoplasto a través del mecanismo de la difusión; la cesión y captación de los asimilados a través del plasmalema la llevan a cabo translocadores especiales. Sólo de forma excepcional los asimilados pueden ser también transportados vía x i lema: esto se da en los árboles caducifolios en primavera (jugo de lacrimación. v. 6.3.5). pero también es el caso de los aminoácidos, sobre todo glutamina y asparagina. que se forman en la raíz en relación con la asimilación del nitrato y que son transportados hasta el vástago a través del xilema, y el de los principios

311

activos como las fitohormonas (v. 7.6) que se encuentran en el jugo xilemático (v. 6.3.5).

6.8.1 Composición del contenido floemático Básicamente deben ser transportadas todas aquellas sustancias (o sus precursores adecuados) que no pueden sintetizarse en las células no autotrófícas. Los metabolitos que se transportan son principalmente azúcares, pero junto a ellos también se encuentran en el jugo de los tubos cribosos (o fluido del floema) aminoácidos, otros compuestos nitrogenados, nucleótidos (destacan las elevadas concentraciones de ATP), vitaminas, ácidos orgánicos, fitohormonas y sustancias minerales. De las más de 2()0 proteínas prominentes que se encuentran en el contenido de los tubos cribosos, la mayoría se encuentran sólo y específicamente en las células de la criba, o sea, en los tubos cribosos. El análisis del contenido de los tubos cribosos se consigue mediante la técnica de los áfídos. Estas pulgas insertan su estilete (trompa succionadora del aparato bucal) en el interior de un tubo criboso, y acto seguido la presión de turgencia empuja el contenido de los tubos hacia el sistema digestivo del insecto, donde se absorben especialmente los compuestos nitrogenados, las vitaminas y los minerales, mientras que el azúcar sobrante se expulsa en forma de solución acuosa azucarada al 10-25 % a través del estilete. Si mediante un láser se corta el estilete, entonces se puede obtener y analizar el fluido del floema sin contaminar. A l unir el estilete a una sonda barométrica se puede determinar también la turgencia de ios tubos cribosos. Los azúcares representan por lo común más del 90 % de la sustancia seca del «jugo de los tubos cribosos». En relación con los azúcares transportados por el floema pueden distinguirse tres grupos principales de plantas: Especies que transportan en primer lugar sacarosa: pertenecen a este grupo la mayoría de las especies estudiadas, p. ej., todos los helechos, gimnospermas y monocotiiedóneas analizados hasta el momento y, entre las dicotiledóneas, p. ej., todas la fabáceas examinadas. Especies que, junto con sacarosa, llevan cantidades considerables de oligosacáridos de la familia de la rafinosa, p. ej.. rafinosa, estaquiosa o verbascosa (se trata de galactósidos de sacarosa, fig. 6-91). También se encuentran en este grupo representantes de numerosas familias; entre las europeas, p. ej., coriláceas, tiliáceas y ulmáceas. Especies que contienen en los tubos cribosos, además de los azúcares indicados, grandes cantidades de alcoholes sacarinos (fig. 6-91), p. ej., en las oleáceas, manita (el «maná de fresno», con gran contenido en manita. se obtiene del jugo de los tubos cribosos cié Fraxinus ornus); en algunas subfamilias de rosáceas. sorbita: en las celastráceas, dulcita. El nitrógeno reducido se transporta a través del floema mayoritariamente en forma de aminoácidos proteinógenos, en especial glutamina, glutamato y aspartato. En las betuláceas y juglandáceas la forma de transporte del nitrógeno más importante corresponde a la L-citrulina (fig. 6-91), un aminoácido no proteinógeno que tiene también la función de almacenar nitrógeno.

6.8.2 La carga del floema Los asimilados formados en los tejidos fotosintéticos de la hoja (mayoritariamente hidratos de carbono y aminoácidos)

312

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

azúcares de la familia de la rafinosa

azúcares alcohólicos H 2 COH

HPCOH

\

I

H-C-OH

HO-C-H

I

I

HO-C-H

HO-C-H

I

T

H-C-OH

H-C-OH

H-C-OH

H-C-OH

H 2 COH

H 2 COH

I

T

galactosa

I

D-sorbitol

D-manitol

aminoácidos no proteinógenos COO +

sacarosa

I

H3N - C — H

I

L-citrulina

CH 2 rafinosa: estaquiosa: verbascosa:

n=1 n=2 n= B

cn2 H,C

N' I

NH 2

I

c

*o

H

Fig. 6-91: Estructura de algunos asimilados de transporte adicionales que aparecen en determinados grupos de plantas (v. texto) junto con los metabolitos de transporte comunes (sacarosa como carbohidrato; aminoácidos proteinógenos, especialmente glutamina, glutamato y aspartato).

alcanzan los elementos cribosos de los nervios más finos de la hoja partiendo de las células del mesofilo y pasando por las células de la vaina fascicular que envuelven al haz conductor y por el parénquima floemático, por lo tanto la distancia que deben recorrer en total es de muy pocas células (de 3 a 5). Este transporte se produce por difusión a través de los abundantes plasmodesmos que hay entre estas células. Partiendo de este punto, la carga de los elementos cribosos (tubos cribosos o células cribosas) se lleva a cabo mediante dos vías posibles (fig. 6-72): por la vía del apoplasto (carga apoplástica) o por la del simplasto (carga simplástica). También pueden aparecer combinaciones de ambas vías, es decir, carga mixta simplástica y apoplástica. La carga apoplástica del floema es mayoritaria en aque-

llas especies que transportan principalmente sacarosa. Durante el camino desde las células del mesofilo hasta el parénquima floemático la sacarosa se libera en los apoplastos. Esto puede ocurrir por difusión pasiva, pues en estas células la concentración de sacarosa es significativamente más elevada que la de los apoplastos. El sistema de transporte no se conoce. Desde los apoplastos, la sacarosa se incorpora en las células anexas (o en sus equivalentes funcionales) o en las células cribosas a través de un translocador específico de tipo simporte que transloca a la vez sacarosa y protones. La fuerza motriz para la absorción en el floema la proporciona una ATPasa translocadora de protones perteneciente al tipo P (éstos ya fueron mencionados en otro contexto. v. 6.1.5. fig. 6-5); por lo tanto la absorción de sacarosa en el floema es un transporte activo secundario que conlleva un aumento de la concentración de sacarosa en los tubos cribosos. El ATP que se requiere proviene de la respiración mitocondrial. Mediante la aplicación de inhibidores de la respiración se puede inhibir de forma efectiva el proceso de la carga en aquellas especies que presentan una car-

ga apoplástica del floema. El translocador del simporte sacarosa-protones pudo ser clonado (cuadro 7-3) y. tras la aplicación de anticuerpos específicos, también localizado en la membrana plasmática de las células anexas (p. ej., en el llantén) o en los tubos cribosos (en la patata, el tomate y el tabaco). Se supone que los elementos cribosos, que no tienen núcleo, obtienen las moléculas del translocador de sacarosa a través del plasmalema de las células anexas. La sacarosa que se absorbe en las células anexas debe llegar hasta los tubos cribosos por difusión a través de los plasmodesmos. La carga simplástica del floema se da en aquellas especies

que junto a la sacarosa también transportan cantidades considerables de oligosacáridos de la familia de la rafinosa (fig. 6-91). En cuanto a la citología de estas especies, se ha visto que presentan abundantes plasmodesmos que conectan los citoplasmas de todas las células de la vía de transporte; se trata por lo tanto de uniones simplásticas. Aún no está claro cómo se lleva a cabo la concentración de los hidratos de carbono que se encuentran en las células cribosas. Según una nueva hipótesis, la síntesis de azúcares de la rafinosa a partir de sacarosa y galactosa en estas especies debe tener lugar primero en las células que rodean a las células cribosas, de manera que la concentración de sacarosa se mantiene baja en estas células y en consecuencia la sacarosa puede volver a difundir desde las células del mesofilo. Este modelo requiere un tránsito muy selectivo a través de los plasmodesmos (v. 7.4.4.1), de manera que el azúcar de la rafinosa pueda difundir en los tubos cribosos pero no en dirección opuesta de vuelta al mesofilo. De momento esto no se ha podido demostrar experimentalmente. La carga de los aminoácidos en los tubos cribosos de plantas que presentan una carga apoplástica del floema se realiza seguramente también por simporte de aminoácidos y protones a través de un translocador secundario activo. Pero estos translocadores son poco específicos para el sustrato, así que todos los aminoácidos producidos en el lugar de síntesis llegan al floema. Debe destacarse que las plantas con carga simplástica del floema disponen de aminoácidos especiales para el transporte (en las cucurbitáceas. p. ej., es la citrulina, un aminoácido no proteinógeno e intermediario en la biosíntesis de arginina: fig. 6-91). La razón puede ser que, como en el caso de los hidratos de carbono, la carga efectiva del floema por la vía del simplasto requiere una síntesis vectorial.

6.8.3 El transporte de los asimilados en el floema Debido a los procesos de carga del floema se generan a nivel de los órganos asimiladores (es decir, de las fuentes) elevadas concentraciones de metabolitos osmóticamente activos (aprox. 0,2-0,7 mol 1 de hidratos de carbono y aprox. 0,05 mol 1 ' de aminoácidos). La entrada pasiva de agua del entorno (en definitiva del xilema) origina en el lugar de la carga floemática una elevada turgencia. Los elementos de los tubos cribosos, o sea, las células del tubo criboso, son plasmolizables, y por consiguiente disponen de un plasmalema intacto con propiedades de permeabilidad selectiva. Por otro lado, en los lugares de consumo (es decir, en los su-

6 . 8 El t r a n s p o r t e d e los asimilados en la p l a n t a

313

mideros) se produce una entrada de los asimilados desde el floema (v. 6.8.4, fig. 6-72) seguida de una salida pasiva de agua y una correspondiente disminución de la turgencia. El agua que se libera llega al interior del xilema; así pues, tiene lógica que xilema y floema estén tan juntos.

opuesto en un mismo segmento de vástago; en cambio ello no se da jamás en un mismo tubo criboso.

De allí que en los tubos cribosos y en las células de la criba respectivamente se origine un gradiente de presión entre los lugares de carga (fuentes) y de consumo (sumidero). Según la teoría de la corriente de presión formulada por Münch, este gradiente de presión provoca una corriente en masa del contenido floemático de fuente a sumidero (ing. source-to-sink), en la cual se transportan las sustancias disueltas. En este proceso se alcanzan unas velocidades de transporte del orden de 0,5-1,5 metros por hora también a lo largo de distancias elevadas (p. ej., el contenido de una célula del tubo criboso del tilo es intercambiado cinco veces por segundo). Para una velocidad media de 0,6 m h 1 y una concentración de sacarosa de 0.5 mol l' 1 , el flujo es de aprox. 100 kg de sacarosa por hora y por metro cuadrado de sección transversal de tubo criboso o lumen (100 kg de sacarosa h 1 m lumen).

6.8.4 La descarga del floema

El gradiente de turgencia de los tubos cribosos en la dirección de transporte se ha podido demostrar mediante diversos experimentos. Para vencer la resistencia a la corriente que presentan los tubos cribosos se requiere un gradiente de presión de unos -0,04 MPa m 1 (tomando por base una dimensión celular y viscosidad del contenido de los tubos cribosos típicas): aproximadamente la mitad de la resistencia a la corriente se debe a las placas cribosas del tubo criboso, o sea. a las paredes terminales, oblicuas y perforadas de las células de la criba (v. 3.2.4.1). Se considera que la resistencia que ejercen las placas cribosas favorece a su vez el mantenimiento del gradiente de turgencia responsable de impulsar la corriente, ya que si la columna líquida no estuviera interrumpida el gradiente de presión se destruiría rápidamente. Con ello, la fuerza motriz de la corriente en masa puede estar representada por los abundantes gradientes osmóticos locales que existen entre las células cribosas y las fuentes o sumideros.

Según la teoría de la corriente de presión, el sentido del transporte por el floema queda fijado por un gradiente osmótico (y con ello también por un gradiente de turgencia) de fuente a sumidero. El órgano dador (ing. source, fuente) son las hojas adultas fotosintetizadoras o los órganos de reserva, en la época en que se movilizan las sustancias de reserva (p. ej., troncos y raíces al brotar las hojas; cotiledones y endosperma al germinar las semillas; tubérculos, bulbos, etc., en la brotación). En las hojas de las plantas perennes antes de su caída se da una exportación de sustancias nitrogenadas particularmente intensa; gracias a ella una gran parte de los prótidos de la hoja pasan a los órganos persistentes, previa hidrólisis y conversión en sustancias circulantes. En esta fase, la concentración total de aminoácidos en el floema puede alcanzar hasta 0.5 mol I '; en cambio, en el contenido floemático no hay casi hidratos de carbono. Como órganos receptores (ing. sink, sumidero) sirven todas las partes vegetales en crecimiento (p. ej.. meristemas apicales del vástago y la raíz, cámbium, hojas en desarrollo hasta la mitad de su tamaño final -entonces empieza la exportación-, frutos en maduración, y órganos de reserva en la época de su relleno). Dentro de una planta mayor puede haber varios órganos dadores y receptores que alternen en tiempos distintos. Así. p. ej., las hojas inferiores muchas veces proveen la raíz, mientras las superiores atienden al ápice caulinar, las flores y los frutos. También se ha observado repetidamente transporte en sentido

También la descarga del floema se puede llevar a cabo por vía simplástica o apoplástica (fig. 6-72). En el primer caso la descarga se realiza a través de los plasmodesmos situados entre las células de la criba y las células de los órganos consumidores. Parece ser que se da sobre todo en los tejidos no acumuladores, como p. ej. en las raíces o vástagos en fase tle crecimiento. Supuestamente la metabolización de los asimilados en estas células es la responsable de mantener firme el gradiente de concentración necesario para la descarga del floema. En el caso de la descarga apoplástica, de gran importancia para los tejidos de reserva, los asimilados se descargan primero en los apoplastos y luego son absorbidos desde ahí hacia el interior de las células de reserva. Los translocadores responsables no se han caracterizado en detalle, pero parece ser que el simporte de protones y metabolitos desempeña algún papel en la absorción de los asimilados en estas células. Por un lado la sacarosa se metaboliza dentro de la célula según la secuencia de reacciones representada en la figura 6-72 y que empieza por la reacción de la sacarosa sintasa: la glucosa-6-fosfato que se forma (en algunas especies puede ser glucosa-1 -fosfato) se transporta a través de un translocador de fosfato hacia el interior de los leucoplastos y allí es utilizada para la síntesis de almidón. Pero por otro lado la sacarosa también puede ser hidrolizada en los apoplastos mediante el enzima invertasa y dar lugar a glucosa y fructosa. Las hexosas que se forman penetran en la célula a través del simporte de hexosas y protones y allí se fosforilan y utilizan para la síntesis de almidón (v. 6-72). Algunas especies almacenan los hidratos de carbono en forma de los azúcares solubles sacarosa (p. ej. la remolacha y la caña de azúcar) o glucosa (algunos frutos, como la uva) en el interior de sus vacúolos. Además del almidón hay otros polisacáridos que ejercen la función de hidratos de carbono de reserva (v. 6.17.1.2). Debido a que muchos de los procesos metabólicos de la asimilación y movilización están controlados por factores de crecimiento e inhibidores, no sorprende que la distribución de los órganos asimiladores y consumidores, respectivamente, esté fuertemente relacionada con la actividad de estos reguladores; p. ej., si se estimula la división celular del cámbium mediante la aplicación de factores de crecimiento, este empieza a actuar como sumidero. Así es como las citoquininas. un grupo de fitohormonas (v. 7.6.2), estimulan la síntesis de la invertasa apoplástica y, al aumentar la hidrólisis de sacarosa en el apoplasto de las respectivas células, estimulan a su vez la extracción de sacarosa del floema y con ello regulan la intensidad de absorción (ing. sink strength) de un órgano o de un tejido. Las plantas transgénicas (cuadro 7-3) que acumulan una cantidad aumentada de invertasas en los apoplastos de los órganos de reserva son capaces de almacenar más cantidad de almidón en los mismos. Esto indica que la actividad invertasa de un órgano consumidor puede ser limitante para la descarga del floema.

314

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

6.9 Quimoautotrofia

reducción de sulfates (p. ej.. por bacterios de las zonas profundas, pobres en oxígeno, del mar Negro):

2 S2 + 4 H + O, - > 2 S + 2 H , 0 . AG'" = - 2 0 9 kJ m o l 1 ; Los organismos quimoautótrofos (tabla 6-1) consisten exclusivamente en procariotas (bacterios y algunos arqueobacterios que reducen el CO, con H,). Estos organismos utilizan la diferencia de potencial electroquímico de sistemas redox inorgánicos para la producción de ATP: también los dadores primarios de electrones son sustancias inorgánicas. Las sustancias oxidables se toman del medio celular y los productos de la oxidación se eliminan. Los organismos quimoautótrofos se distinguen, pues, de los fotoautótrofos por el modo en que realizan la puesta a punto del poder asimilador, es decir, de ATP y N A D H + H* (ing. assimilatory power). Mientras que la vía del carbono en los eubacterios coincide o es muy parecida a la de los organismos fotoautótrofos, los arqueobacterios son un caso especial: les falta el ciclo de Calvin. De ahí que en los quimoautótrofos se trate sólo del transporte de electrones y de la fosforilación relacionada con dicho proceso.

2 S + 2 H , 0 + 3 O, —> 2 SO¡ + 4 H \ AG"' = - 4 9 8 kJ mol 1 . Esta reacción se da, p. ej., en el cianobacterio Beggiatoa y en el bacterio Thiothrix, los cuales almacenan provisionalmente en las células esferitas de azufre. Las especies del género Thiobacillus oxidan los más distintos compuestos de azufre hasta el nivel de sulfato: al lado de H.S, sulfuras y azufre, también sulfito (SO,"), tiosulfato ( S , O j ) , di. tri y tetrationato ( S , 0 3 . S,0^, S 4 0^1 y tiocianato (SCN1. Desempeñan por ello un papel importante en la purificación natural de los residuos industriales. Thiobacillus thiooxidans, que produce grandes cantidades de H,S0 4 . resiste, en relación con ello, ácido sulfúrico 1 N.

• Ferro y manganobacterios. Especies del género Thiobacillus (p. ej., T. ferrooxydans) oxidan hierro bivalente: 4 Fe3' + 4 H ' + O, —» 4 F e " + 2 H O. AG" = -61 kJ m o l ' . •

•

No está aún totalmente claro si los ferrobacterios conocidos desde hace más tiempo, Gallionella ferruginea y Leptothrix ochracea, simplemente acumulan compuestos de hierro o si son auténticos quimoautótrofos. Como la oxidación del hierro libera poca energía, se transforman enormes cantidades de sustrato; los ferrobacterios intervienen en la formación de la limonita.

Los manganobacterios (p. ej.. Pedomicrobium manganicum) oxi-

6.9.1 Las reacciones que suministran energía • Nitrificación. Los bacterios mirificantes son aerobios estrictos y oxidan N H , o NH¡, a través de nitrito, a nitrato (fig. 6-87). Para ello trabajan ecológicamente juntos dos grupos de especies: las del grupo nitroso (Nitrosonumas) transforman N H , en nitrito, y las del grupo nitrato (Nitrobacter) pasan nitrito a nitrato: Nitrosomonas: Nitrobacter:

N H * + 1,5 O, + H , 0 —» N O , + 2 H , 0 \ AG " = - 2 7 4 k j mol"'; NO; + '/, O, —» N O , , AG" = - 7 7 kJ m o l 1 .

La estrecha asociación de los dos géneros (parabiosis) es necesaria, por un lado, porque Nitrosomonas suministra el sustrato para Nitrobacter y, por otra parte, porque el nitrito es tóxico para Nitrosomonas (como para otros organismos). La eliminación inmediata del nitrito que se produce queda asegurada en la nitrificación. porque Nitrobacter, para obtener una misma cantidad de energía, debe transformar mucha mayor cantidad de sustrato que Nitrosomonas; está mucho más «hambriento». Los bacterios nitrificantes conviven en el suelo con los de la putrefacción, que liberan NH" a partir de materia orgánica. La nitrificación es. en el suelo, el proceso fundamental para la formación de nitrato, sustancia que a su vez es la principal fuente de nitrógeno para las plantas superiores. El proceso de nitrificación está inhibido en los suelos anaerobios saturados de agua; pero se puede llevar a cabo en la superficie de aquellas raíces que son abastecidas con oxígeno procedente de los espacios intercelulares o del aerénquima: éste se libera luego, en parte, al entorno. • Oxidación del azufre. El grupo de los sulfobacterios incoloros, rico en formas, se encuentra, p. ej.. en los charcos eutróficos. pero sobre todo en las instalaciones de depuración de aguas residuales de las poblaciones. Pueden oxidar compuestos de azufre, como el H.S, producido en la descomposición de materia orgánica o en la

dan de modo análogo Mn~* a M n l \ Los bacterios del hidrógeno (bacterios oxhídricos), a diferencia de los bacterios mirificantes, de algunos tiobacilos y ferrobacilos, no son autótrofos obligados, sino sólo facultativos; también pueden vivir de compuestos orgánicos. Algunas especies de los géne-

ros Pseudomonas (p. ej.. P. facilis) y Alcaligenes (p. ej.. A. eutrophus) oxidan hidrógeno molecular con ayuda de hidrogenasa (reacción oxhídrica): H, + '/, O. —» H A AG 0 ' = - 2 3 9 kJ mol"'. •

•

»

»

Los metanobacterios (p. ej., Methy tomonas) oxidan metano a

CO, los bacterios del monóxido de carbono pasan CO a CO, de modo aerobio (p. ej., Pseudomonas carboxydovorans) o anaerobio (p. ej., Rhodopseudomonas gelatinosa). Los bacterios metanógenos (bacterios anaerobios y productores de metano) utilizan el hidrógeno para reducir el CO,; este hidrógeno puede proceder de microorganismos productores de H, o de fuentes geoquímicas.

6.9.2 Transporte electrónico y fosforilación en la quimiosíntesis Como el potencial redox de los sustratos puede ser muy variable en los quimoautótrofos, las cadenas de transporte de electrones empleadas por los distintos representantes son muy distintas. Por regla general (a excepción de los arqueobacterios, que carecen de citocromos), al parecer siempre participan citocromos del tipo c y citocromoxidasas. El aceptor final de electrones es el oxígeno o. en las formas anaerobias, un compuesto inorgánico oxidado (p. ej., SOs o NO,). Durante el transporte de electrones se forma ATP, de modo que la transformación de la energía en los quimoautótrofos presenta semejanza formal con la fosforilación que se da en la cadena respiratoria (v. 6.10.3.3). Pero las cadenas de respiración son distintas; ambas pueden desarrollarse en la misma célula. El ATP formado quimosintéticamente se emplea para la fijación del CO,.

6 . 1 0 G a n a n c i a d e e n e r g í a a través d e la descomposición d e los hidratos d e c a r b o n o

Como medio reductor para la reducción del CO : los quimoautótrofos, lo mismo que los bacterios fotoautótrofos, emplean N A D H + H \ Los electrones para la reducción del N A D " proceden igualmente del mismo sustrato inorgánico de los quimosintéticos. Mientras el potencial redox del dador sea más negativo que el del N A D ' (E0' = -0,32 V), no hay ninguna dificultad para el tránsito de electrones (p. ej., si H, funciona como sustrato). Pero, si los potenciales redox son más positivos que -0,32 V (p. ej., E 0 ' = +0,77 para F e ' / F e ' ) , el transporte de electrones es endergónico y necesita aporte de energía en forma de ATP. Éste se constituye en la reacción de oxidación (al lado del ATP necesario para la fijación del C0 2 ). Si los sustratos suministran sólo electrones y no protones, los protones necesarios para la reducción del N A D ' se toman del agua. Pero como el agua no pierde electrones, no se da una descomposición oxidativa de la misma.

6.10 Ganancia de energía a través de la descomposición de los hidratos de carbono Como el ATP formado por la fotofosforilación (en los fotoautótrofos) o por el transporte de electrones en la oxidación de sustratos inorgánicos (en los quimoautótrofos), por lo común se emplea para la reducción de C O „ el ATP necesario para los demás trabajos de la célula, también en los autótrofos, debe obtenerse por otro camino (fig. 6-2). Además, también los fotoautótrofos deben poder reducir su consumo de energía durante el período de oscuridad. Todos los heterótrofos (al igual que las células sin d o r o plastos de los fotoautótrofos pluricelulares) emplean tanto como materia prima para la síntesis de sus componentes orgánicos, como en calidad de fuente de energía, exclusivamente compuestos carbonados reducidos, que, en último término, toman de los autótrofos. La obtención de energía en los heterótrofos a partir de compuestos hidrocarbonados reducidos (disimilación) se da siempre por reacciones de oxidorreducción, es decir, intercambio de electrones de un dador a un aceptor. Según el aceptor final de los electrones, en las reacciones catabólicas que producen energía se distinguen dos tipos principales de disimilación: en un caso, el aceptor final de electrones es el O , (disimilación aerobia o respiración, fig. 6-2); en el segundo, en cambio, es una molécula inorgánica que se forma en la misma descomposición (disimilación anaerobia o fermentación). Por lo tanto, en los procesos de fermentación no se produce ninguna oxidación neta del sustrato, sino más bien una oxidorreducción interna, un paso de electrones de una parte del sustrato o de un producto parcial a otro. Los organismos que no pueden utilizar oxígeno, anaerobios obligados (fermentadores obligados), son raros y se limitan a unos pocos bacterios e invertebrados, que viven, por ejemplo, en el cieno de las lagunas o en el intestino de los animales. Los anaerobios facultativos, o sea aquellos que sólo obtienen energía por fermentación cuando falta oxígeno, incluyen las mayoría de las células vivientes, aunque hay diferencias en cuanto a la capacidad de efectuar disimilación anaerobia (y, con ello, en cuanto a la sensibilidad respecto a la falta de oxígeno) y en lo que respecta a su me-

315

canismo. La mayoría de las levaduras, p. ej., pueden mantenerse en vida de modo anaerobio por fermentación, pero sólo se multiplican en estado aerobio, o sea. respirando. El paso del catabolismo aerobio al anaerobio viene facilitado por el hecho de que ambos caminos de reacción tienen muchos pasos idénticos y porque la descomposición aerobia emplea compuestos que también se forman en la anaerobia. El sustrato para las fermentaciones por lo común son hexosas. en general glucosa. Pero algunos especialistas, p. ej. entre los bacterios, pueden también fermentar pentosas, aminoácidos y ácidos grasos. También la respiración suele partir de la glucosa como sustrato. La vía de reacción común a las fermentaciones y a la respiración, en el caso de que se basen en la glucosa, conduce hasta el piruvato y se denomina glucólisis (v. 6.10.1), y tiene lugar en el citoplasma de la célula. La planta dispone de glucosa, por un lado, directamente a partir de la secuencia de reacciones del ciclo de Calvin (v. 6.5, fig. 6-70), y por otro, a través de la degradación de los hidratos de carbono de reserva o de transporte (fig. 6-72, v. 6.17.1.2), proceso mediante el cual también se abastece con glucosa a las células y los tejidos no fotosintéticos. Además, las plantas también están capacitadas para transformar lípidos de reserva en hidratos de carbono (v. 6-12). Finalmente, la degradación de los esqueletos carbonatados de los aminoácidos (p. ej., de las proteínas de reserva) puede también servir para sintetizar ATP.

6.10.1 La glucólisis La disponibilidad de glucosa se debe a la degradación de sacarosa mediante invertasas o a la de almidón por medio de amilasas y maltasas (v. 6.17.1.2). La glucosa-1-fosfato se forma directamente a través de la sacarosa sintasa. en caso de tratarse de la degradación de sacarosa, o por degradación fosforolítica de almidón (fig. 6-72, v. 6.17.1.2). La glucosa-6-fosfato se puede formar a partir de glucosa o de glucosa-1-fosfato: en el primer caso la transformación ocurre bajo el consumo de ATP y la actividad de la hexoquinasa, mientras que en el segundo se transforma directamente por acción de la fosfoglucomutasa. Además está en equilibrio con la fructosa-6-fosfato, el metabolito inicial de la glucólisis (fig. 6-92), mediante la reacción de la hexosa isomerasa. La fructosa-6-fosfato pasa primero a fructosa-1,6-bisfosfato y luego se divide en dos moléculas, una de gliceraldehído-fosfato y otra de dihidroxiacetona-fosfato mediante el enzima aldolasa; ambas moléculas son triosafosfatos, están en equilibrio y pueden interconvertirse mediante el enzima triosafosfato isomerasa. Las reacciones que suministran energía a la glucólisis transcurren bajo la formación de piruvato a partir de gliceraldehído-fosfato; la secuencia de reacciones representada en la fig. 6-92 se realiza dos veces por cada hexosa incorporada (una vez con una de las triosafosfatos) y proporciona 2 ATP por cada triosafosfato, por lo tanto en total 4 ATP por hexosa. Si se hace el balance partiendo de la glucosa, vemos que la formación de fructosa-1,6-bisfosfato requiere 2 ATP, y que por lo tanto, la ganancia neta de la glucólisis es de 2 ATP por cada molécula de glucosa.

316

6 Fisiología del metabolismo

H

glucosa

^

°

H2COH

I

ATP ADP

c=o

H-C-OH

I

HO-C-H

I

H-C-OH

I

H-C-OH

glucosa-1fosfato

ATP i y ADP Mur

i

HO-C-H

fosfoglucomutasa

H

H-C-OH

L L

-

fo5fo ruclo

^

hexosafosfato isomerasa

Q

2

CO-®

c=o I

HO-C-H

uinaia

H-C-OH

I

H-C-OH

i

H2CO-®

H

glucosa-6-

fructosa-e-

fructosa-1,6-

fosfato

fosfato

bisfosfato

2

CO-®

H

2

CO-®

triosafosfato isomerasa

FERMENTACIÓN H

(anaerobia)

etanol

L-lactato

dofosfato

fosfato

gllceraldehídofosfato deshidrogenase

NADH+H

COO"

piruvato descarboxilasa

mi c=°

T~

CH3

o ^ o ~ ® H-c*0

H-C-OH

I

CH3

co 2

piruvato

H2CO-® dihidroxiacetona-

NAD

lactato deshidrogenasa

RESPIRACIÓN O

CO-®

I

c=o

gliceraldehí-

alcohol deshidrogenasa

aerobia

2

H2COH

H2CO—®

acetaldehído

1,3-bisfosfoglicerato

piruvato QUÍNOS

ADP

ATP

° ^

ADP

fosfoglicerato quinasa

ATP H-,0 COO"

COO"

c-o~~® II CH2

fosfoenolpiruvato

í

H-C-OH

H - C - O - ® enolasa

u

rnM

fosfoglicerato mutasa

2

2-fosfoglicerato

OO"

r n

_ / s \

H2CO-(£) 3-fosfoglicerato

x2

Fig. 6-92: Descomposición glucolítica de la glucosa a piruvato y fermentaciones (sombreado gris) para la reoxidación del N A D H + H ' formado en la glucólisis en condiciones de anoxia. La reacciones situadas dentro del recuadro discontinuo transcurren dos veces por cada molécula de glucosa debido a la formación de dos moléculas de triosafosfato en la reacción catalizada por la aldolasa.

En el ciclo de Calvin (fig. 6-70), las transformaciones que se dan desde la fructosa-1,6-bisfosfato hasta el 3-fosfoglicerato transcurren en dirección opuesta formando parte de dicho ciclo. Pero los isoenzimas implicados se distinguen en parte claramente en cuanto a su estructura molecular; la gliceraldehído-fosfato deshidrogenasa de los doroplastos es NADP-dependiente. La síntesis de ATP en el transcurso de la glucólisis recibe el nombre de fosforilación en cadena del sustrato. A m bas reacciones de síntesis son exergónicas. La entalpia estándar libre molar de la hidrólisis del fosfoenolpiruvato

para dar lugar a piruvato y fosfato inorgánico es de AG" = - 6 1 , 9 kJ mol (fig. 6-3). En consecuencia, la reacción catalizada por el enzima piruvato quinasa, en la cual el residuo fosfato se transfiere al A D P bajo la formación de ATP (AG"' = +30,5 kJ m o l 1 ) , es exergónica (AG'" = -31,4 kJ mol ') y prácticamente irreversible. Así que, en condiciones estándar, aproximadamente el 50 % de la energía del enlace fosfoenol se conserva en forma de ATP. También la entalpia estándar libre molar de la hidrólisis del 1,3-bisfosfoglicerato que da lugar a 3-fosfoglicerato y fosfato (AG"' = -A9A kJ mol" 1 ; tabla 6-3) es suficiente-

6 . 1 0 G a n a n c i a d e e n e r g í a a t r a v é s d e la descomposición d e los h i d r a t o s d e carbono

317

mente elevada para la síntesis de ATP. Por eso la reacción de la fosfoglicerato quinasa es en este caso también exergónica (AG"' = -49,4 + 30,5 kJ mol ' = - 1 8 , 9 kJ mol '). Además, la distancia que presenta el 1,3-bisfosfoglicerato del estado de equilibrio «impulsa» la oxidación del gliceraldehido-fosfato (que es levemente endergónica) en la reacción de la gliceraldehído-fosfato deshidrogenasa (AG" = +6,3 kJ mol '), de manera que la reacción global de la oxidación del gliceraldehído-fosfato a 3-fosfoglicerato es exergónica (AG'" = - 1 8 , 9 + 6,3 kJ mol 1 = - 1 2 , 6 kJ mol ').

La secuencia de reacciones desde el piruvato hasta el etanol está representada en la fig. 6-92. La descarboxilación irreversible del piruvato para dar lugar a acetoaldehído requiere tiaminpirofosfato como coenzima. El beneficio de ATP de la fermentación alcohólica es el mismo que el de la glucólisis: partiendo de glucosa se forman 2 ATP por cada molécula de glucosa. Por eso, bajo condicioneseslándar. la conservación de la energía es de 2 • 30,5 kJ mor 1 / 234 kJ mol"' = 0.26 (26 %). En la célula, donde los reactivos no se encuentran en condiciones estándar, el beneficio es considerablemente mayor.

6.10.2 Fermentaciones

Recientemente se ha conseguido modificar genéticamente a la bacteria Zymomonas mobilis de tal manera que no sólo es capaz de producir etanol a partir de la fermentación de la glucosa, la fructosa y la sacarosa, sino que también lo hace partiendo de xilosa. De este modo la lignocelulosa, un residuo originado en el tratamiento de la madera y formado por celulosa, hemicelulosa y lignina (v. 6.17.2), tiene acceso a una valorización técnica.

En presencia de oxígeno, el piruvato se oxida hasta CO, y en este proceso también el N A D H formado en la glucólisis se reoxida. Si por el contrario hay deficiencia de oxígeno. estos procesos no son posibles o sólo lo son de forma muy limitada. Por eso, muchas células tienen la posibilidad de reoxidar el N A D H mediante la transferencia de electrones hacia algunos metabolitos de la glucólisis, hacia el piruvato o hacia el acetoaldehído, el cual se forma a partir del piruvato. En el primer caso se forma ácido láctico (fermentación láctica, v. 6.10.2.2), y en el segundo, etanol (fermentación alcohólica, v. 6.10.2.1). En ambos casos la fermentación garantiza el mantenimiento de la glucólisis y con ello la disponibilidad de ATP por parte de la célula mediante fosforilación en cadena del sustrato, aunque haya deficiencia de oxígeno (fig. 6-92).

6.10.2.1 La fermentación alcohólica El alcohol etílico, como punto final de la descomposición anaerobia de la glucosa, aparece no sólo en las levaduras empleadas técnicamente o en el bacterio Zymomonas mobilis, que se usa en la fabricación de pulque (bebida suramericana a base de jugo de los tubos cribosos de agave fermentado; este jugo se obtiene del floema del tallo maduro, a punto de florecer, y cada tallo proporciona hasta 1000 litros de contenido floemático en 4-5 meses), sino también en otros muchos microorganismos y en los tejidos de varias plantas superiores (en semillas de muchas especies, p. ej. de arroz, guisantes; en raíces en situación de inundación, p. ej. de arroz, maíz) cuando falta oxígeno. El etanol en altas concentraciones es tóxico para la célula y, a consecuencia de su alta permeabilidad respecto a las membranas, no puede quedar almacenado en un solo compartimento sin producir daños. Por ello sólo se forma de manera regular en aquellos organismos que viven en medio acuático y pueden expulsar el alcohol hacia el exterior.

6.10.2.2 Fermentaciones lácticas y otras fermentaciones En la fermentación láctica (fig. 6-92) pura (homofermentación). sólo se forma ácido láctico a partir de la glucosa: C h H„O f t - > 2 lactato + 2 H \ AG0" = - 1 9 7 kJ m o l ' . Esta descomposición anaerobia se da en el músculo de los animales y además, p. ej.. en los bacterios Streptococcus lacíis (empleado para el cultivo inicial en la fabricación de mantequilla y queso; causa también la acidificación espontánea de la leche) y Lactobacillus delbrückii (que sirve para la síntesis técnica de ácido láctico), así como en ciertas plantas superiores (p. ej., patatas) y en diversas algas verdes (p. ej., Chlorella, Scenedesmus). En la fermentación láctica el piruvato se reduce directamente a L-lactato mediante la lactato deshidrogenasa (fig. 6-92), proceso a través del cual se regenera N A D * para la glucólisis. Esta reacción es muy exergónica, AG'" = - 2 5 kJ mol"', y en condiciones fisiológicas, es decir, las que se dan en la célula, es irreversible. El balance de ATP en la fermentación láctica es igual al de la fermentación alcohólica. El beneficio energético en condiciones estándar es del 31 %, pero en la célula puede ser, en este caso también, mucho mayor. En la fermentación láctica impura (heterofermentación) aparecen. al lado de ácido láctico, etanol y CO, en cantidades equimoleculares. Se da. p. ej.. en ciertas especies de Lactobacillus. Hay todavía otras formas distintas de fermentación, que se denominan según los productos finales principales, como p. ej., fermentación del ácido propiónico, del ácido fórmico, del ácido butírico, del ácido succínico; transcurren de acuerdo con mecanismos análogos a los de las fermentaciones alcohólica y láctica. La fermentación acética, así denominada tradicionalmente, en realidad no es ninguna fermentación, pues en ella interviene O,:

La ecuación bruta de la fermentación alcohólica es:

C,H,OH + O, - > CH.COOH + H.O, AG"' = - 7 5 3 kJ mol '.

C " H l¿ , A O - > 2 C,H.OH + 2 CO,i ¿ 3

Esta reacción es provocada, p. ej.. por especies de Acetobacter, que se emplean para la fabricación del vinagre.

A G ° ' = - 2 3 4 k J mol 1 . Como en la descomposición completa de la glucosa que se da en la respiración se liberan 2887 kJ por mol, el alcohol etílico es aún un compuesto muy rico en energía y por eso la fermentación alcohólica es un proceso poco eficiente, en el que se transforman cantidades muy grandes de sustrato. El CO, producido sirve para esponjar la masa en la fabricación de pan con levadura.

6.10.3 La respiración celular En condiciones aerobias, la energía celular aún presente en el piruvato se hace utilizable y también se regenera N A D ' a partir de N A D H + H~ con producción de ATP.

318

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

coenzima A

COO

I

C = O + H2O

r

CH 3

O^S-CoA

'

L

NAD

piruvato

+

CH 3

NADH + H

acetil coenzima-A («ácido acético

(tiaminapirofosfato, ácido lipónico, FAD)

activado»)

complejo de lo piruvato deshidrogenasa

B

El resto acetilo en el acetil-CoA representa el «ácido acético activado», que no sólo puede ser tratado catalíticamente en el ciclo del citrato, sino que sirve también como sillar para numerosas síntesis (fig. 6-94). Como no sólo puede ser descompuesto hasta acetil-CoA el azúcar, sino también ácidos grasos y distintos aminoácidos, este compuesto desempeña un papel clave en el metabolismo.

p-mercaptoetanolamina


c*°

"O IJ ro Q-

C *c «3 — «T 13 Cfi.

O "E «Oi

3 •

O

*

1"

o X3

2

|1-NH-CH2-CH2-S-R CH 2 CH 2 NH

¿=o

-§ L

: «

H-C-OH

I

II O

O

H,C—C—CH:

I

CH

R = — H coenzima A R = ^-C

6.10.3.2 El ciclo del citrato

I

• mmm

O •(K3 G.

(acetil-CoA, fig. 6-93). Esta transformación se completa a través de una complicada serie de reacciones, que necesita tres enzimas diferentes y cinco coenzimas distintos, que forman un complejo multienzimático, el complejo de la piruvato-deshidrogenasa (se pueden hallar detalles sobre el mismo en los tratados de bioquímica). La reacción es fuertemente exergónica ( A G " = -33,5 kJ m o r ' ) . Los dos electrones que se extraen del sustrato sirven para reducir el N A D ' a N A D H + H * .

2

-O-P-O-P-O-CH

O"

2 Q

o

CH3, acetil-coenzima A

Fig. 6-93: A Reacción de la piruvato deshidrogenasa. B Estructura del coenzima A y del acetil-coenzima A respectivamente.

En los eucariotas estos procesos transcurren en los mitocondrios (v. 2.2.8), en los cuales el piruvato, que proviene del citoplasma, es importado hacia su interior a través de un translocador de tipo antiporte de la membrana mitocondrial interna en intercambio con iones hidroxilo. El N A D H formado en la glucólisis es reoxidado en la membrana mitocondrial interna de los mitocondrios vegetales pero no en los de los animales (fig. 6-97). A l igual que ocurre en las membranas de los doroplastos, la membrana mitocondrial interna es prácticamente impermeable a los nucleótidos de piridina. En los mitocondrios, la descomposición oxidativa del piruvato se da en tres pasos: 1. Síntesis de acetil-coenzima A a partir del piruvato (v. 6.10.3.1). 2. Transformación del acetil-coenzima A en el ciclo de citrato bajo la f o r m a c i ó n de C O , y poder reductor (v. 6.10.3.2). 3. Transporte electrónico en la cadena respiratoria bajo la reoxidación del poder reductor y aprovechamiento de la energía redox para la síntesis de ATP (v. 6.10.3.3).

6.10.3.1 La síntesis de acetil-coenzima A a partir del piruvato En los mitocondrios, el piruvato primero se descarboxila por vía oxidativa y el acetato que se forma no queda en estado libre, sino como resto acetilo. unido a la coenzima A

En el ciclo del citrato el resto acetilo del acetil-CoA se oxida a dos moléculas de CO,. los 8 electrones que se liberan en este proceso sirven para reducir a los 3 N A D * a N A D H + H * y al FAD a F A D H , (fig. 6-94). Haciendo referencia a sus principales descubridores, el ciclo del citrato se denomina también ciclo de Krebs-Martius. Es un proceso que no requiere 0 „ y como es usual en los procesos cíclicos, incluye también reacciones para la regeneración del oxalato, el receptor del acetato. Las dos reacciones en que se liberan las dos moléculas de CO, son descarboxilaciones oxidativas. en las que un par de electrones es captado por N A D ' . La descarboxilación oxidativa del 2-oxoglutarato, catalizada por la 2-oxoglutarato deshidrogenasa, transcurre de la misma manera compleja que la de la piruvato deshidrogenasa. Junto al coenzima A y NAD* también intervienen los coenzimas tiaminapirofosfato. ácido lipónico y FAD. El enlace tioéster rico en energía del producto de reacción succinil-CoA se utiliza para la síntesis de ATP (en los mamíferos GTP) a través de la reacción de la tioquinasa (fosforilación en cadena del sustrato). Los dos pares ulteriores de electrones se liberan en la oxidación del succinato y del malato. Mientras el NAD* sirve también como aceptor de electrones para la malato deshidrogenasa, la succinato deshidrogenasa contiene flavín-adenín-dinucleótido (FAD: fig. 6-95) unido porcovalencia. el cual capta el par de electrones y lo introduce en la cadena respiratoria.

6.10.3.3 La cadena respiratoria mitocondrial Durante el transcurso de la reacción de la piruvato deshidrogenasa y del ciclo del citrato, los 10 electrones que se obtienen de la oxidación del piruvato a tres moléculas de CO, se transfieren en total a cuatro moléculas de N A D y a una de F A D . Los coenzimas reducidos, cuatro N A D H + H " y un FADH,, ceden sus electrones a la cadena respiratoria que se encuentra en la membrana mitocondrial interna, y allí se transfieren finalmente al O, bajo la

6 . 1 0 G a n a n c i a d e e n e r g í a a t r a v é s d e la descomposición d e los hidratos d e carbono

MITOCONDRIO

319

H2O fumarasa

HO-CH-COO"

matriz V membrana interna membrana externa

I

succlnato deshidrogenóla

H2C-COO malato molato deshidrogénalo

H2C-COO

o=c-coo I

coenzima A

H2C-COO oxalacetato

succinato tioqumasa

coenzima A cltrato sintasa

complejo piruvato

H2C-COO

I

deshidrogenasa

H2C-CO^S-CoA

CHi—C^S—CoA

succinil-CoA

coenzima A H2C-COO

I HO-C-COO I

CO.

H2C-COO

complejo 2-oxoglutarato

citrato

deshidrogenasa

coenzima A oconitaso

CH2

o=c-coo" H2C-COO

2-oxoglutarato

HO-CH-COO"

isocitrato deshidrogenóla

isocitrato

CO

Fig. 6-94: Secuencia de reacciones de la piruvato deshidrogenasa y del ciclo del citrato. Por cada ciclo del citrato se consume un esqueleto C, (acetato) y se liberan 2 moléculas de CO., aunque los átomos de C que se liberan no son los que se han consumido en el mismo ciclo (v. átomos marcados en rojo).

formación de agua. La energía de esta transferencia exergónica se destina al establecimiento de un gradiente de protones a través de la membrana mitocondrial interna. La fuerza protón-motriz resultante (creada por los protones) se utiliza para la síntesis de ATP (fosforilación oxidativa. fosforilación de la cadena respiratoria). Entre la cadena respiratoria mitocondrial y la cadena de transporte electrónico de la reacción lumínica de la fotosíntesis existen características comunes. En los ciánobacterios ambas cadenas de transporte electrónico están localizadas en la misma membrana y utilizan componentes comunes como el complejo citocromo b ( /f, la plastoquinona como dador de electrones y el citocromo c como aceptor de electrones del complejo citocromo b / f . Como complejos específicos de la cadena respiratoria sólo aparecen el complejo NADH-deshidrogenasa y el complejo citocromo a/a.. Los electrones se transfieren desde el N A D H . que se ha formado en el ciclo del citrato. a través de la NADH-deshidrogenasa. la plastoquinona, el com-

plejo citocromo b (i /f y el citocromo c hasta el complejo citocromo a/a,, desde el cual se transfieren al oxígeno molecular bajo formación de agua. Como «reliquia» de esta situación, las membranas tilacoidales de los cloroplastos conservan aún subunidades del complejo de la N A D H deshidrogenasa de la cadena respiratoria, cuya función no se conoce. En la cadena respiratoria mitocondrial aparece, en lugar de los componentes comunes de la cadena de transporte electrónico fotosintética que utilizan los cianobacterios (es decir. plastoquinona. complejo citocromo b ( /f y citocromo c), la secuencia ubiquinona (= coenzima Q) —> complejo citocromo b/c, —» citocromo c. Por tanto, la plastoquinona y la ubiquinona (fig. 6-56, 6-95) son equivalentes desde el punto de vista de sus grupos funcionales, y el complejo citocromo-b/c! es, en cuanto a función y estructura, homólogo al complejo citocromo b 6 /f (el citocromo f es un citocromo de tipo c, v. 6.4.6). La cadena de transporte electrónico entera, desde la NADH-deshidrogenasa hasta

320

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

Tabla 6-22: Potenciales redox estándar de los sistemas redox en la cadena respiratoria.

FADH

Par redox

E0' (volt)

NAD' + 2H' + 2e - NADH + H' FMN + 2H' + 2e~ - FMNH ; FAD + 2H- + 2e" - FADH ;

-0,32 -0,22 -0,22

UQ + H' + e~ <- UQH* Citocromo b (Fe3') + e~ - Citocromo b (Fe'') UQH" + H* + e" - UQH, Citocromo c, (Fe 3 ') + e~ Citocromo c, (Fe'") Citocromo c (Fe3*) + e" « Citocromo c (Fe'") Citocromo a (Fe3') + e" — Citocromo a (Fe'") Citocromo a, (Fe3') + e ' = Citocromo a, (Fe1') Q,+ 4 H * + 4 e " - 2 H . O

+0,03 +0,05 +0,19 +0,23 +0,24 +0,28 +0,35 +0,82

riboflavina

FMNH

ubiquinona (UQ)

OH reducida

oxidada

Fig. 6-95: Sistemas redox de la cadena respiratoria con función de translocar 2 electrones y 2 protones. FAD es un componente de la succinato deshidrogenasa (está unido covalentemente), FMN lo es de la NADH deshidrogenasa (complejo I) y la ubiquinona es un translocador de electrones que difunde entre los complejos I y II (fig. 6-96). Al igual que la plastoquinona (fig. 6-56), la ubiquinona lleva un residuo prenilo formado por 10 unidades de isopreno en las plantas superiores y por 6 (casi siempre) en los microorganismos (v. 6.16.2). Al ser lipófilo, el residuo prenilo permite el anclaje de la molécula en la membrana mitocondrial.

el complejo citocromo a/a, (también denominado citocromo oxidasa o endoxidasa), forma también una unidad estructural en la membrana mitocondrial interna: dispone de una porción molar definida de cada compuesto y ocupa una superficie de aproximadamente 400-500 nm". En un mitocondrio pueden haber hasta 20 000 cadenas de transporte electrónico de este tipo.

De acuerdo con ello, el principio estructural y funcional de la cadena respiratoria es parecido al del transporte electrónico de la fotosíntesis. Los componentes de la cadena respiratoria son las oxidorreductasas, cuya ordenación secuencial en dicha cadena sigue sus respectivos potenciales redox (tabla 6-22, fig. 6-96). Los electrones se transfieren desde un sistema redox con potencial estándar negativo (a N A D H + H ' / N A D * . E0' = -0,32 V) hacia otro con potencial estándar positivo ( 7 , 0 7 H , 0 E'" = +0,82 V ) : por consiguiente, la reacción es fuertemente exergónica (AG' = -221 kJ m o l 1 ) y transcurre así espontáneamente. La ordenación de los componentes de la cadena respiratoria en la membrana mitocondrial interna está representada de forma esquemática en la fig. 6-96. Los tres complejos transmembrana, es decir, la NADH-deshidrogenasa (complejo I), el complejo citocromo b/ct (complejo 111) y el complejo citocromo a/a, (complejo IV) están compuestos por abundantes polipéptidos con sistemas redox unidos a ellos: estos sistemas redox son las flavinas, los centros ferrosulfatados y los citocromos, cuya estructura básica ya se conoce del apartado de la fotosíntesis (fig. 6-95). La numeración de los complejos se debe a la nomenclatura original de los complejos aislados, que se estableció cuando aún no se conocía la composición de cada uno de ellos y que actualmente es aún una terminología de uso común. Como peculiaridad, el complej o IV contiene un centro de cobre-azufre y un centro cobrecitocromo a,. Este último se une al oxígeno molecular y lo reduce transfiriéndole 4 electrones de forma secuencial bajo la formación de 2 moléculas de agua. El centro cobre-citocromo a, une en lugar de 0 „ monóxido de carbono (CO), N 1 o cianuro (CN"), y lo hace fuertemente, de manera que estas sustancias son inhibidores muy potentes de la respiración y por eso altamente tóxicos. Los componentes solubles que se encuentran entre los complejos transmembrana hacen de transferidores redox; es el caso de la molécula de ubiquinona (UQ, ing. ubiquinone), que se encuentra en la membrana mitocondrial interna entre los complejos I y I I y que. al igual que la plastoquinona en la reacción lumínica de la fotosíntesis, transfiere 2 electrones y 2 protones. El citocromo c es un transferidor de electrones soluble que se difunde en el espacio intermembrana para situarse entre los complejos I I I y IV, transfiere 1 electrón y finaliza así la cadena de transporte electrónico. Existen muchos detalles que aún no se comprenden, en especial la translocación de protones desde la matriz hacia el espacio intermembrana, un proceso acoplado al transpor-

6 . 1 0 G a n a n c i a d e e n e r g í a a t r a v é s de la descomposición d e los hidratos d e carbono

C 0 ( T 1 p| e j 0

complejo

complejo

ATP-

translocador

NADH-deshidrogenasa

citocromo b/c,

citocromo a/a 3

sintasa

ADP/ATP

(complejo I)

(complejo III)

(complejo IV)

4 H'

red.

321

2 H+

Fig. 6-96: Representación esquemática de la cadena respiratoria mitocondrial, de la síntesis de ATP y de la exportación de ATP. La ATP-sintasa consta de un brazo Fo transmembrana (la función del cual puede ser inhibida por oligomicina) y de un factor 1 (cabeza-F,) que es el que conduce la síntesis de ATP. En cuanto a estructura y mecanismo, la F 0 /F,-ATP-sintasa mitocondrial se corresponde en gran medida con la CF 0 /CF,-ATP-sintasa doroplastidial (fig. 6-63). - Cyt citocromo, A E „ potencial de membrana, F0 factor sensible a la oligomicina, [FeS]n múltiples centros ferrosulfatados, Q ciclo Q (fig. 6-60), UQ ubiquinona, UQH, ubinidroquinona.

te electrónico y que se da en los tres complejos intermembrana. Las relaciones estequiométricas expresadas en la fig. 6-96 hacen referencia a los conocimientos actuales, pero los valores exactos no se conocen. Tomando por base el ciclo Q en el complejo citocromo b/c,, un proceso muy verosímil, es muy probable que se produzca (v. la reacción que se produce respectivamente en el complejo citocromo byf, fig. 6-60), se transportan 10 protones ( H ' ) por cada N A D H + H \ es decir, por cada 2 electrones que se transfieren al oxígeno: 4 de ellos a través del complejo de la NADH-deshidrogenasa, 4 a través del complejo citocromo b/c, y dos a través del complejo citocromo a/a r La succinato deshidrogenasa, un enzima del ciclo del citrato, es una proteína periférica de membrana que está localizada al lado de la matriz de la membrana mitocondrial interna. Los 2 electrones que obtiene a partir de la oxidación del succinato los transfiere directamente a la ubiquinona en un proceso donde el F A D participa como coenzima. La succinato deshidrogenasa es el también denominado complejo II de la cadena respiratoria. Como en esta reacción no participa el complejo I, por cada 2 electrones que se obtienen de la oxidación del succinato sólo se translocan 6 protones a través de la membrana mitocondrial interna. Se está discutiendo sobre la posibilidad que no sea sólo la succinato deshidrogenasa la que esté unida a la membrana mitocondrial interna: podría ser que la succinato deshidrogenasa y el resto de enzimas del ciclo del citrato estuviesen asociados entre sí (no de forma fija) y también a la membrana mitocondrial interna formando una unidad funcional («metabolon») que facilita-

ría una transferencia de sustrato efectiva (ing. metabolite channeling, canalización del sustrato) entre cada uno de los componentes. Esta interacción sería sólo posible en el orgánulo intacto, pues se ha visto que cuando se lisa el mitocondrio después de un proceso de centrifugación, todos los enzimas del ciclo del citrato aparecen separados en el sobrenadante, a excepción de la succinato deshidrogenasa, que se halla en el sedimento juntamente con las membranas mitocondriales. Se supone que en la célula viva, a ser posible, hay abundantes vías metabólicas organizadas en «metabolons». La síntesis de ATP en los mitocondrios también se efectúa a través de una ATP sintasa situada en la membrana mitocondrial interna y muy parecida, en cuanto a estructura y mecanismo de reacción, a la ATP sintasa CF,/CF 0 de los cloroplastos (fig. 6-63). La fuerza motriz para la síntesis del ATP a partir de A D P + P es en este caso también la fuerza protón-motriz (v. ec. 6-19). A diferencia de lo que ocurre en los cloroplastos, la translocación de protones en la membrana mitocondrial interna no está acompañada de una compensación de cargas generada por el transporte acoplado de aniones. En consecuencia a esta compensación de cargas en los tilacoides, entre ambos lados de la membrana tilacoidal se forma una diferencia de concentración de protones elevada sin dar lugar a un potencial eléctrico notable; así pues, la síntesis de ATP en los cloroplastos está propulsada por el potencial químico de concentración del ion hidrógeno al ser éste el que más contribuye a la fuerza protón-motriz. En los mitocondrios, la falta de compensación de cargas durante el transporte de

322

6 Fisiología del metabolismo

membrana externa

MITOCONDRIO

espacio intermembran

— matriz

membrana interna —

glucólisis

v2 o 2

H2O

ESPACIO INTERMEMBRANA

NAD+

N A D H + H'

NADHdeshidrogenasa externa complejo

MEMBRANA MITOCONDRIAL INTERNA

citocromo b/ct

NADHmatriz

oxidasa alternativa

deshidrogenasa alternativa

O

NAD+

NADH + H '

Fig. 6-97: Via alternativa para la reoxidación de la ubihidroquinona (UQH ) mediante la oxidasa alternativa. Esta vía se t o m a especialmente cuando la concentración de N A D H + H ' en el citoplasma o en la matriz mitocondrial es muy elevada. La energía se libera en forma de calor sin acer aporte alguno a la síntesis de ATP. En esta situación sólo se reoxidaría poca ubihidroquinona en el complejo citocromo b/c, (flecha discontinua).

protones conduce rápidamente a la formación de una diferencia de potencial eléctrico en la membrana mitocondrial interna (AE M = - 2 0 0 mV, el lado de la matriz es negativo), mientras que la diferencia de concentración del ion hidrógeno se mantiene baja (el valor de pH en el espacio intermembrana es tan sólo 0.2 unidades inferior al de la matriz). Por lo tanto, la síntesis de ATP en los mitocondrios está impulsada principalmente por el potencial parcial eléctrico de la fuerza protón-motriz (ec. 6-19). Mientras que los mismos doroplastos son los que consumen el ATP formado en la fase lumínica de la fotosíntesis (esencialmente para la fijación de CO,), en los mitocondrios, gran parte del ATP que se sintetiza es exportado hacia el citoplasma. El responsable de dicho transporte es un translocador localizado en la membrana mitocondrial interna que transporta ATP hacia el citoplasma intercambiándolo estrictamente por A D P (translocadorADP/ATP). La cantidad estequiométrica de fosfato inorgánico necesaria se obtiene a través de un transportador por vía antiporte de fosfato y OH". L a membrana mitocondrial externa, así como la de los plastidios, se caracteriza por poseer porinas, unas proteínas transmembrana que forman unos poros relativamente grandes a través de los cuales pueden difundir libremente compuestos de bajo peso molecular así como también pequeñas proteínas (< 10 kDa). Así pues, las membranas externas de dichos orgánulos no representan ninguna barrera para el intercambio de metabolitos. La cadena respiratoria mitocondrial de las plantas presenta algunas variaciones respecto a la de los animales (fig. 6-97). Así, a diferencia de lo que ocurre en los animales, el N A D H + H * que se forma durante la glucólisis vegetal

en el lado exterior de la membrana mitocondrial interna se reoxida mediante una N A D H deshidrogenasa externa, y los dos electrones liberados se transfieren directamente a la ubiquinona sin la participación del complejo I. Pero esta reacción sólo es importante cuando la concentración citoplasmática de N A D H es muy elevada, de forma que más que servir para la síntesis de ATP. sirve para proporcionar N A D * . La N A D H deshidrogenasa alternativa, que está situada en el lado de la matriz de la membrana mitocondrial interna, tendría una función parecida: ésta reoxida al N A D H + H ' y transfiere los electrones a la ubiquinona sin un transporte de protones. En esta situación (exceso de N A D H y en consecuencia una r e l a c i ó n N A D H / N A D * elevada) se produce la reoxidación de la ubiquinona (UQH,) a través del enzima oxidasa alternativa. el cual transfiere los electrones y protones de la U Q H , hasta el oxígeno bajo la formación de agua. No se forma ATP y la energía se libera en forma de calor. Además, el enzima se activa por la presencia de una concentración de piruvato elevada en la matriz (es un indicio de la carencia de N A D * , fig. 6-9). La oxidasa alternativa no se inhibe por N ' , C N o CO, pero tiene otros inhibidores, como p. ej. el ácido salicilhidroxámico, S H A M ) . Esta respiración sensible a la cianidina transforma la energía de N A D H + H * en calor sin que haya síntesis de ATP. En Aruni maculatum y otras aráceas la termogénesis generada por la actividad de la oxidasa alternativa sirve para una mejor volatilización de las esencias florales: en Symplocarpus foetidus protege a las inflorescencias contra el frío, mientras que durante la maduración de los frutos permite una degradación más rápida de los ácidos orgánicos y de los hidratos de carbono («climaterio respiratorio», v. 7.6.5.2). El beneficio energético de la respiración de la glucosa es:

C OH I ¿O O+ 6 O,í + 6 H ,¿0 —> 6 CO,¿ + 1 2 H ,é0 (AG'" = - 2 8 7 7 kJ mol"') Tomando por base las variaciones de la entalpia estándar molar a pH = 7 (AG" ) se obtiene un valor de 31.8 %. Éste se determina de la siguiente manera: Glucólisis:

• Ganancia neta (fosforilación en cadena del sustrato) • Reoxidación de 2 N A D H + H * a través de la N A D H deshidrogenasa externa - » 12 H" • 2 moléculas de piruvato para la respiración

—» 2 ATP

3 ATP

Respiración: • La oxidación de 2 moléculas de piruvato a CO, proporciona: 8 N A D H + H * —> 80 H* - » 20 ATP 2 F A D H , —» 12 H* —> 3 ATP a partir de la reacción de la succinato tioquinasa (fosforilación oxidativa) —» 2 ATP Así pues, en el mejor de los casos, es decir, cuando todos los protones se destinan a la síntesis de ATP (no corresponde a las condiciones de reacción que presentan las células, ya que, p. ej., los protones se difunden hacia el citoplasma a través de la membrana externa), hasta 30 ATP por glucosa, tenemos 30 x AG"'(ADP + P./ATP,

6 . 1 0 Ganancia de energía a través de la descomposición de los hidratos de c a r b o n o

CITOPLASMA NAD'

I almacenamiento:

L

VACÚOLO

© malato

^

oxalacetato

piruvato

(í)

fosfoenolpiruvato

(2)

malato deshidrogenasa

(|)

enzima málico NAD dependiente

(4)

glutamato

(5)

PEP-carboxiquinasa

(ó)

glutamato

sintasa

(7)

glutamina

sintetasa

323

corboxilasa

deshidrogenasa

arginina, prolina

• piruvato

NAD*-^/

CO-

N A D H ^ J V

^

C 0 2

porfirina (plastidios, acetil-coenzima A

cianobacterios, muchos

oxalacetato

eubacterios)

NADH + H coenzima A

GLIOXISOMA

malato

s / degradación de

citrato ciclo del citrato

ácidos grasos

i

fumarato

ciclo del

isocitrato

glioxilato

succinato

¡

succinato

2-oxoglutarato succinil-CoA

porfirinas

~

NH4

(animales, levaduras,

í Ü \ LN

A W H

algunos bacterios)

NADH+H . N A D

2° glutamato

MITOCONDRIO -

- -

CL0R0PLAST0

Fig. 6 - 9 8 : A l g u n a s a s o c i a c i o n e s i m p o r t a n t e s d e l c i c l o del c i t r a t o c o n o t r a s v í a s m e t a b ó l i c a s .

AG' = +30,5 kJ mol '), o sea, una entalpia libre molar de 915 kJ mol almacenada en forma de ATP. Este valor es el 31,8 % de 2877 kJ, la entalpia libre liberada por cada mol de glucosa (la diferencia se pierde en forma de calor). Teniendo en cuenta las condiciones reales de la célula, que no se corresponden a la situación estándar, la ganacia de energía puede ser mayor (la AG" para la síntesis de ATP se supone que es del orden de 50 kJ mor 1 ). Los arqueobacterios metanógenos pueden formar metano a partir de la reducción del C0 2 , un sustrato pobre en energía, mediante una reacción levemente exergónica: C 0 3 + 4 H,

2 H , 0 + CH<.

En la descomposición participan 7 enzimas y 3 coenzimas, entre ellos el coenzima F430, que dispone de un sistema tetrapirrol que contiene níquel, y el coenzima M (HS-CH^-CH.-SO,), cuyo grupo tiol se une al resto metilo (metilo-CoM) y a través de la participación del coenzima F430 se libera en forma de metano (CH 4 ; es la reacción de la metil-CoA-reductasa). El gradiente de protones que se forma en el transcurso de la descomposición se destina a la síntesis de ATP. Por cada molécula de CO, se forma I ATP, cantidad suficiente para permitir al bacterio sobrevivir en un medio muy pobre.

6.10.3.4 Acoplamiento del ciclo del citrato con otras vías metabólicas En primer lugar, el ciclo del citrato es útil para la oxidación del acetato a CO, y para la transferencia de electrones al NAD* y FAD respectivamente. Además, el ciclo del citrato proporciona intermediarios para la síntesis de otros metabolitos. Si la salida de estos metabolitos no estuviera compensada por reacciones anapleróticas (reacciones de llenado o de reciclaje de los metabolitos), esta pérdida provocaría rápidamente la parálisis del ciclo del citrato. Finalmente, el ciclo del citrato combina vías metabólicas constructivas (anabólicas) y destructivas (catabólicas), por lo tanto es anfibólico. Algunas de las relaciones más importantes entre el ciclo del citrato y otras vías metabólicas están representadas en la f i g . ¿-$8. -<• rejunto a la síntesis de glutamato en los plastidios (v. 6.6, 6.13), también existe una síntesis de dicho aminoácido en el citoplasma. El dióxido de carbono proviene en parte del

324

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

2-oxoglutarato del ciclo del citrato, pero mayoritariamente se obtiene a partir del citrato, el cual pasa a 2-oxoglutarato a través de isoenzimas citoplasmáticos de la aconitasa y de NAD-isocitrato deshidrogenasa. El glutamato es el precursor de la glutamina, de la arginina y de la prolina (v. 6.13.1) y además, a diferencia de los animales, es el punto de partida para la biosíntesis de tetrapirrol en los plastidios de las plantas (v. 6.15). Para reponer el ciclo con compuestos carbonatados, los mitocondrios importan oxalacetato que se ha formado en el citoplasma a través de la fosfoenolpiruvato carboxilasa o a partir del malato por acción de la malato deshidrogenasa. Además, los mitocondrios disponen de un translocador de malato a través del cual entra malato desde el citoplasma hacia el interior del mitocondrio: este malato puede servir para aumentar de forma directa el nivel de malato en el ciclo del citrato o también se puede transformar a piruvato a través de un enzima málico localizado en la matriz bajo descarboxilación y producción de N A D H . Estas reacciones (fig. 6-98) representan al mismo tiempo un mecanismo para la distribución de los equivalentes de reducción ( N A D H + H ' ) entre citoplasma y mitocondrio. Junto al piruvato y al malato, el glutamato es un tercer sustrato importante de la respiración mitocondrial: el glutamato es el producto principal de la asimilación de nitrato en los doroplastos y se encuentra en concentración considerable en las células fotosintéticas. Parte de este glutamato, tras ser importado en el interior de los mitocondrios, se descompone en 2-oxoglutarato (el cual se introduce en el ciclo del citrato) y en NH* a través del enzima glutamato deshidrogenasa. bajo la formación de N A D H + H * (fig. 6-98). El ciclo del citrato realiza una función importante en la transformación de lípidos en hidratos de carbono. Este proceso es importante para la germinación de aquellas semillas que acumulan lípidos (v. 6.12), pero también lo es a lo largo de los procesos de envejecimiento (p. ej., en la senescencia foliar de otoño), cuando los lípidos de membrana hidrosolubles (especialmente durante la senescencia de los doroplastos) se transforman en hidratos de carbono de transporte y se acumulan en los tejidos de reserva. Durante esta secuencia de reacciones, de la cual se hablará más adelante en detalle, los ácidos grasos se descomponen en acetato y a partir de éste se sintetiza succinato en una secuencia de reacciones que tiene lugar en los glioxisomas (v. 6.12). El succinato difunde al interior de los mitocondrios, se incorpora al ciclo del citrato y allí se transforma en oxalacetato; este último se transporta al citoplasma a través de un translocador y mediante la fosfoenolpiruvato carboxiquinasa pasa a fosfoenolpiruvato (esta reacción ya se presentó en los apartados 6.5.8, fig. 6-79). Partiendo del fosfoenolpiruvato se producen las reacciones reversibles de la glucólisis (fig. 6-92) hasta la formación de la fructosa-1,6-bisfosfato (gluconeogénesis): esta última se transforma en fructosa-6-fosfato mediante la reacción irreversible de la fructosa-1,6-bisfosfato fosfatasa (AG = - 1 7 k J m o l ; fig. 6-72). A partir de estos metabolitos se pueden sintetizar hidratos de carbono estructurales y de reserva (v. 6.17.1) así como también otros compuestos glucídicos (glucolípidos, glucoproteínas). La fructosa-6fosfato se encuentra en equilibrio con la glucosa-6-fosfato (reacción de la hexosa isomerasa, fig. 6-72), el metabolito de partida para la vía oxidativa de las pentosafosfato (v. 6.10.3.5), una vía que junto a las pentosafosfato proporciona al citoplasma especialmente N A D P H + H ' , que se utiliza en procesos anabólicos posteriores.

Los distintos sustratos respiratorios consumen cantidades diferentes de 0 „ según la composición de las moléculas, para transformarse por completo en CO, en un proceso de oxidación: la relación en volumen entre el CO, producido y el O, consumido se llama cociente respiratorio (QR = V e 0 j : V 0 j ) . Como, según la regla de Avogadro, un mismo número de moles de cualquier gas ocupa siempre el mismo volumen, el valor de QR en la descomposición de un sustrato homogéneo se puede calcular teóricamente con facilidad: por otro lado, el conocimiento de este valor permite deducir conclusiones sobre el sustrato respiratorio, aunque es necesaria cierta prudencia. De acuerdo con la ecuación brula de la respiración de la glucosa (v. 6.10.3.3), el valor de QR en la respiración de hidratos de carbono es 1. En la descomposición de moléculas más ricas en hidrógeno, como las de las grasas y proteínas, queda por debajo de 1 (grasa aprox. 0,7; proteína aprox. 0,8): Respiración del ácido palmítico:

ClbHn02 + 23 0 2 -> 16 CO: + 16 H,0 QR = 16/23 = 0,7. Las plántulas que respiran grasa tienen por ello valores de QR de alrededor de 0,7. Si las grasas se transforman en hidratos de carbono. por ejemplo en ciertas fases de la germinación de las semillas ricas en grasas o, en primavera, en troncos de árbol que almacenan grasas, se observa un QR < 1, porque se consume mucho O y se produce poco CO,. Si, al revés, hay transformación de hidratos de carbono en grasas, se da QR > I (en una oca durante el engorde, p. ej., QR = 1,38).

6.10.3.5 La vía oxidativa de las pentosafosfatos La vía oxidativa de las pentosafosfatos tiene lugar en el citoplasma y en los doroplastos. En estos últimos algunas de las reacciones aparecen como reacciones inversas del ciclo de Calvin, y por eso este ciclo recibe también el nombre de ciclo reductivo de las pentosafosfatos (v. 6.5.3). La vía oxidativa de las pentosafosfatos es cíclica y por ello se suele llamar ciclo oxidativo de la pentosafosfato: una molécula de glucosa que entra en este ciclo se degrada tras seis vueltas enteras a seis moléculas de CO,. Pero normalmente esta secuencia de reacciones no está destinada a la degradación de la glucosa, sino a la puesta a disposición de NADPH+H* para reacciones anabólicas (p. ej., para la síntesis de ácidos grasos en los doroplastos, también en la oscuridad, v. 6.11.1) y a la preparación de fosfoglúcidos específicos para otras vías sintéticas (p. ej. de ribosa-5-fosfato para la biosíntesis de ácidos nucleicos). En el ciclo de las pentosafosfatos los glúcidos de C,, C 4 , C s , C y C7 se equilibran entre ellos tal y como muestra la fig. 6-99. Los enzimas característicos del ciclo oxidativo de las pentosafosfatos y que no se encuentran en el reductivo, son la glucosa-6-fosfato deshidrogenasa, la 6-fosfogluconato deshidrogenasa (ambas catalizan reacciones inversas) y la transaldolasa, que transfiere un cuerpo C3 desde la sedoheptulosa-7-fosfato (en concreto es el cuerpo que abarca los C,, C , y C 3 de la heptosa) hasta el gliceraldehído-3-fosfato bajo la formación de fructosa-6-fosfato. La eritrosa4-fosfato es el segundo producto de la reacción. En los doroplastos es esencial que los ciclos oxidativo y reductivo de las pentosafosfatos no transcurran al mismo tiempo: el hecho que la luz, por un lado, active algunos de los enzimas clave del ciclo de Calvin (v. 6.5.5) y que por

6.10

(T)

ribulosahslato

(2)

G a n a n c i a d e e n e r g í a a través d e la descomposición de los h i d r a t o s d e carbono

Fig. 6-99: La vía oxidativa de las pentosafosfato. Las fórmulas estructurales que aquí no se muestran pueden extraerse de la fig. 6-70. En rojo están representadas las tres reacciones que son características para la vía oxidativa de las pentosafosfato en el d o r o p l a s t o ; el resto de reacciones son las del ciclo de Calvin o las reacciones inversas de dicho ciclo (= ciclo reductor de la pentosafosfato).

isomerasa

ribulosatostato epimerasa transcetalasa

6-fosfogluco

triosafosfato isomerasa

nolactona

aldolasa fructosa-1,6-bisfosfato

fosfatasa

hexosafosfato isomerasa

NADP

325

NADPH + H

glucosa-6fosfato deshidrogenasa

NADP NADPH + H

6-fosfogluconato 6-fosfogluconato deshidrogenasa

fructosa-6

gliceraldehido-3

fosfato

fosfato

H2COH

transaldolasa

fructosa-6

H-C-OH

I

fosfato

H-C-OH H2CO-® eritrosa-4

sedoheptulosa-7

xilulosa-5

fosfato

fosfato

fosfato

fructosa-6 fosfato

ribulosa-5fosfato

gliceraldehido-3 fosfato

fructosa-1,6-

dihidroxiacetona

bisfosfato

fosfato

otro, inhiba a la glucosa-6-fosfato deshidrogenasa (la cual se activa en la oscuridad) evita el solapamiento de ambos ciclos. Debido a que también la fructosa-1,6-bisfosfato se activa mediante la luz, es improbable que en los cloroplastos se dé el ciclo oxidativo de las pentosafosfatos (fig. 6-99). A través de la reversibilidad de las reacciones de la transcetolasa y de la transaldolasa se consigue, p. ej., que durante la biosíntesis de los ácidos nucleicos éstos puedan disponer de ribosa-5-fosfato también en condiciones de luz y sin que haya formación de N A D P H + H " .

6.10.3.6 La dependencia de la respiración a factores externos La intensidad de la respiración varía mucho según las especies y dentro de cada especie según el órgano, el estado de desarrollo y la actividad del mismo (tabla 6-23); además influyen sobre ella los factores externos. El más importante de éstos es la temperatura. Como proceso enzimático, la respiración en su relación con la temperatura sigue una curva de óptimo (fig. 6-100). La situación de los puntos cardinales (mínimo, óptimo y máximo) depende de la especie y, dentro de la especie, también de los estados vitales precedentes (endurecimiento o debilitamiento térmico). La

Tabla 6-23: Respiración de hojas adultas en condiciones de oscuridad y verano a 20 °C; valores referentes al peso seco (PS).

Grupos de plantas

Desprendimiento de CO, (mg g 1 PS h"')

Plantas herbáceas cultivadas

3-8

Plantas herbáceas silvestres Heliófilas Esciófilas

5-8 2-5

Árboles caducifolios (verdes en verano) Hojas de luz ( = heliófilas) Hojas de sombra ( = esciófilas)

3-4 1-2

Árboles de hoja plana y persistente Hojas de luz ( = heliófilas) Hojas de sombra ( = esciófilas)

Alrededor de 0,7 Alrededor de 0,3

Árboles de hoja acicular persistente Acículas adaptadas a la luz Acículas de sombra

Alrededor de 1 Alrededor de 0,2

Según W. Larcher.

temperatura mínima en que se puede medir la respiración es de unos - 1 0 °C. Los tejidos adaptados a la helada (p. ej., de agujas de coniferas resistentes al frío) respiran hasta < - 2 0 "C, mientras que la respiración de plantas tropicales delicadas puede alterarse ya entre 0 y 5 °C.

326

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

jas de plantas atacadas por hongos que provocan la podredumbre de la raíz (p. ej., de remolacha azucarera o de algodón) muestran a mediodía temperaturas 3-5 "C superiores a las de las plantas sanas. Ello puede servir para reconocer de lejos a las plantas enfermas

(ing. remote sensing).

E n la r a m a ascendente de la c u r v a de t e m p e r a t u r a (p. ej., entre 15 y 25 "C) se m i d e p o r l o c o m ú n u n Q | ( J de 2 a p r o x i m a d a m e n t e (ec. 6 - 4 8 , v. 6.5.11.3).

T a m b i é n el a p r o v i s i o n a m i e n t o de a g u a de la p l a n t a ejerce una i n f l u e n c i a c o n s i d e r a b l e sobre la i n t e n s i d a d de la r e s p i r a c i ó n . E n las plantas situadas b a j o el agua o en suelos saturados de h u m e d a d , la f a l t a de o x í g e n o d e b i d a a la escasa s o l u b i l i d a d de éste en e l agua (1 1 de agua de m a r c o n t i e n e , c o n s a t u r a c i ó n de l u z , 7,8 m g de O , ; a p a r i c i ó n de b u r b u j a s de O , en la fotosíntesis de las plantas acuáticas), puede l i m i t a r la i n t e n s i d a d de la r e s p i r a c i ó n . E l l o puede evitarse gracias a la c o n d u c c i ó n de o x í g e n o p o r e l sistema de intercelulares de los órganos del vegetal (v. 3.2.1, f i g . 3 - 7 ) q u e se e n c u e n t r a n en la a t m ó s f e r a , los cuales a veces i n c l u s o l i b e r a n 0 2 a d i c i o n a l en la fotosíntesis (en muchas plantas palustres). Hasta es p o s i b l e q u e se d e s a r r o l l e n órganos especializados para la c a p t a c i ó n de O , (raíces respiratorias, raíces acodadas, c u a d r o 4 - 5 ) . E l gran d e s a r r o l l o del s i s t e m a de i n t e r c e l u l a r e s en las p l a n t a s acuáticas y palustres ( f i g . 3 - 8 ) s i r v e , por un l a d o , para f a c i l i t a r el aprov i s i o n a m i e n t o de 0 „ y p o r e l o t r o , para a l m a c e n a r el o x í g e n o de la fotosíntesis que da f a c i l i d a d a la respiración en la o s c u r i d a d .

De o r d i n a r i o el m á x i m o de temperatura de la respiración es m u c h o más elevado que el de la fotosíntesis, proceso que se muestra t a m b i é n m u c h o más sensible frente a otras i n f l u e n cias (p. ej.. sequedad) que la respiración. C i e r t a m e n t e , la p r o d u c c i ó n de A T P n o se adapta a las exigencias del aumento de la respiración con temperaturas elevadas. Esto podría deberse al desacoplamiento creciente del transporte de electrones y de la f o s f o r i l a c i ó n o x i d a t i v a o a un f o r t a l e c i m i e n t o de la respiración resistente a los cianuros (v. 6.10.3.3).

También puede pasar metano del fango de los pantanos a la atmósfera, p. ej., en Nuphar luteum, a través de los intercelulares del rizoma, los pecíolos y las hojas, y de los estomas. De un modo completamente general, el sistema de intercelulares facilita el transporte de gases. Los arrozales producen aproximadamente el 25 % de la emisión global de metano de la troposfera, que se calcula en 3-5 • I 0 " g por año. Los meristemas con gran intensidad del metabolismo y su sistema de intercelulares, aun poco formado, pueden presentar fermentaciones, que es posible que sean importantes para su desarrollo.

H a y u n a serie de pruebas de q u e la a d a p t a c i ó n de u n a p l a n t a a c o n d i c i o n e s alteradas de t e m p e r a t u r a v a u n i d a a un a u m e n t o de los i s o e n z i m a s adaptados de f o r m a corresp o n d i e n t e . L a c é l u l a posee, pues, d i s t i n t o s « l o t e s » de enz i m a s según sean las c o n d i c i o n e s t é r m i c a s .

H a y a l g u n o s órganos de d e t e r m i n a d a s plantas (sobre t o d o los r i z o m a s ) q u e pueden s o p o r t a r períodos de a n o x i a relat i v a m e n t e largos, p. ej., los r i z o m a s del j u n c o de los pantanos (Schoenoplectus lacustris) pueden resistir más de 9 0 días y f o r m a r aún en estas c o n d i c i o n e s nuevos vástagos. Pero al f i n a l del p e r í o d o de a n o x i a los órganos t a m b i é n c o r r e n p e l i g r o , pues tras la n u e v a i n t r o d u c c i ó n de o x í g e n o pueden o r i g i n a r s e r a d i c a l e s de o x í g e n o . Éstos pueden ser c o m b a t i d o s a través de a n t i o x i d a n t e s c o m o , p. ej., el ácid o a s c ó r b i c o o el g l u t a t i ó n .

temperatura

Fig. 6-100: Representación esquemática de la dependencia a la temperatura de la respiración y fotosíntesis. Normalmente los valores óptimos ( T " ) y máximos ("T J de temperatura de la respiración suelen ser más elevados que los de la fotosíntesis bruta y neta (fotosíntesis neta = área sombreada en gris). Los mínimos de temperatura son aproximadamente los mismos para fotosíntesis y respiración. - Según W. Larcher.

El calor producido por la misma respiración en la planta, por lo común sólo puede medirse en condiciones de observación especiales (p. ej., en termos con semillas en germinación). Como no existen plantas homeotermas (doladas de temperatura constante), tampoco existen en ellas dispositivos para una regulación térmica. Sólo en casos excepcionales es posible apreciar directamente en los órganos vegetales el calentamiento debido a la respiración (espádice de Arum italicum +17 °C, llores de Victoria regia +10 "C. llores de Cucurbita +5 °C sobre la temperatura ambiental). En la inflorescencia de Arum esta producción de calor resulta biológicamente útil para la atracción de polinizadores: mediante la descomposición muy rápida, no ligada a la fosforilación oxidativa, del almidón que previamente se había acumulado en gran cantidad en el espádice, se ponen en libertad, gracias al calentamiento, cantidades considerables de sustancias olorosas. Como estimulador («calorígeno») sirve, al menos en el espádice de la arácea Sauromatum guttatum, el ácido salicílico (en las inflorescencias de Arum se encuentra en una cantidad de 1-6 pg por gramo de peso fresco, y en las inflorescencias masculinas productoras de calor de Dioon edule. 100 pg g '). La sensibilidad del espádice ante el calorígeno aumenta al incrementarse la madurez y está controlada fotoperiódicamente (v. 7.7.2.2). En el interior de las masas húmedas de materia vegetal (p. ej., montones de heno) pueden darse grandes elevaciones de temperatura, incluso hasta más de 70 °C, debidas a la actividad respiratoria de ciertos bacterios y hongos termófilos. Las reacciones exotérmicas que se producen en este caso pueden conducir incluso a la inflamación espontánea del material. Las ho-

L a pérdida de agua detiene drásticamente la respiración a partir de un d e t e r m i n a d o v a l o r del potencial h í d r i c o . Las especies (v. 13.5.2) o los estadios p o i q u i l o h i d r o s (p. ej., semillas y esporas), que no sufren n i n g ú n daño al secarse, tienen p o r e l l o sólo una respiración m í n i m a en estado seco al aire ( h u m e d a d alrededor del 10 % del peso fresco) y así consum e n un m í n i m o de materia. E l l o es un requisito necesario para poder s o b r e v i v i r durante largos períodos de reposo en las semillas, esporas, p o l e n y plantas secas enteras (p. ej., l i qúenes, ciertas algas, musgos, helechos y fanerógamas).

Las concentraciones elevadas de dióxido de carbono red u c e n la r e s p i r a c i ó n . Se d a n , p o r un lado, en el l e ñ o de los t r o n c o s y, p o r o t r o , en s e m i l l a s c o n e p i s p e r m a p o c o perm e a b l e para e l C O , . L a l u z ejerce d i s t i n t o s efectos sobre la respiración. S i se prescinde de la f o t o r r e s p i r a c i ó n (v. 6 . 5 . 6 ) , q u e n o es una a u t é n t i c a r e s p i r a c i ó n , la i l u m i n a c i ó n p r e v i a de las plantas a c t i v a s puede a u m e n t a r la r e s p i r a c i ó n en la fase siguiente

6 . 1 1 Síntesis d e lípidos estructurales y d e reserva

de oscuridad al determinar la existencia de mayor cantidad de sustrato. Puede suponerse, aunque no está muy claro, que respiración y fotosíntesis compiten entre sí respecto a varios coenzimas. De este modo se reduce la respiración mitocondrial de las células fotosintetizadoras en la luz (efecto de Kok). Además, la parte de onda corta (azul) del espectro tiene la acción específica de aumentar la respiración. Finalmente, la luz puede afectar a la intensidad de la respiración a través del sistema de fitocromos (v. 7.7.2.4), o sea, mediante una modificación del desarrollo.

327

ma en los plastidios a partir de piruvato, con la intervención de la isoforma plastidial de la piruvato-deshidrogenasa, o también (en mayor parte) a partir de acetato, que procede del citoplasma (su reacción de formación todavía no se conoce). Disociando el pirofosfato, la acetil-CoAsintetasa (fig. 6-101) transfiere el residuo AMP-(adenilato) al acetato, formándose un anhidro ácido fosfórico del grupo carboxilo del ácido acético. Entonces, en un segundo paso, se intercambia el residuo adenilato por la coenzima A. La malonil-CoA se origina por carboxilación del acetil-CoA al complejo multienzimático acetil-CoA-carboxilasa. con biotina como grupo prostético (fig. 6-102). El complejo sintetasa de los ácidos grasos, un complejo

6.11 Síntesis de lípidos estructurales y de reserva Para construir y conservar la compartimentación de las células vegetales es indispensable que continuamente se resinteticen lípidos estructurales, para utilizarlos como sillares de la membrana. Asimismo, las células vegetales almacenan carbono reducido en forma de lípidos, semillas que acumulan hasta un 50 % de grasa. En comparación con los polisacáridos de reserva, almacenar carbono en forma de lípidos sólo requiere la mitad en masa, y por ello hace más fácil la difusión de las semillas (más ligeras). Otros lípidos estructurales, las ceras, se depositan sobre la cutícula externa en capas extracelulares o impregnan las paredes de ciertas células vegetales: la cutina (p. ej.. en las bandas de Caspary) y la suberina (en el corcho o súber). Además, la cutina es un componente de la cutícula. Como no se sabe mucho sobre la biosíntesis de las ceras, de la cutina y de la suberina, no se seguirán considerando. Los lípidos de membrana y los lípidos de reserva son glicerolípidos (v. 1.5, fig. 1-21). Se componen del alcohol trivalente glicerina y de tres residuos acil esterificados a éste (lípidos de reserva = triacilglicéridos o triglicéridos) o. en el caso de los lípidos de membrana, tienen dos residuos acil esterificados, a la par que el tercer grupo hidroxilo lleva un sustituyente polar, «grupo cabeza» (fosfolípidos, glucolípidos). El metabolismo de los lípidos de una célula vegetal es un sistema complicado de reacciones en el que intervienen los plastidios, el citoplasma y el retículo endoplasmático. Puede hallarse una vista de conjunto en la fig. 6-101. Se hablará más detalladamente de las reacciones en los próximos capítulos.

igualmente multienzimático, está formado por enzimas individuales, que - a diferencia de la sintetasa de los ácidos grasos de los hongos y los animales- se pueden aislar de forma separada y funcional, y por una proteína transportadora de acilo. libre y soluble (10-14 kDa, ingl. acyl carrier protein, ACP). Esta liga tanto los compuestos de partida acetato o malonato como los residuos acil que se producen como intermediarios de las prolongaciones de las cadenas. La sintetasa de los ácidos grasos sólo acepta metabolitos enlazados a la ACP. La disposición de la ACP y los componentes de la sintetasa de ácidos grasos se asemeja mucho a la de los bacterios. Conforme a esto, la sintetasa de los ácidos grasos de las plantas tiene un catabolismo procariota. El catabolismo de la reacción se representa en la fig. 6-102. La síntesis se interrumpe cuando se crea una cadena C | 6 o C |g , o sea, cuando hay palmitoil-ACP (16:0-ACP) o estearil-ACP (18:0-ACP) (la notación de un ácido graso indica el número de átomos de C delante de los dos puntos; detrás, el número de enlaces dobles). Todavía en el estroma de los plastidios, una desaturasa soluble produce el compuesto monoinsaturado oleoilACP (18:1-ACP) a partir de la estearil-ACP Los productos de la síntesis plastidial de ácidos grasos o bien sirven, por un lado, para construir una parte de la membrana lipídica de los plastidios, o bien los ácidos grasos son exportados al citoplasma (fig. 6-101). En este caso la ACP es disociada por una acil-ACP-tioesterasa inmediatamente antes o durante su paso por la membrana. Sin embargo, cantidades notables de ácidos grasos libres no entran en escena, ya que una acil-CoA-sintetasa localizada en la membrana externa produce acil-CoA a partir de ellos, consumiendo ATP. Los acetil-CoA ahora presentes (palmitoil-CoA, estearilCoA y oleoil-CoA) pueden continuar reaccionando de distintos modos (fig. 6-101): •

6.11.1 Biosíntesis de ácidos grasos Por lo que se sabe hoy en día, en las plantas la biosíntesis de ácidos grasos de novo sólo ocurre en los plastidios - e n las plantas verdes, por lo tanto, en los doroplastos-, y si no, en los cromoplastos, leucoplastos o proplastidios. En algunas algas (p. ej., Euglena gracilis) también se da, junto a la de los plastidios, una síntesis de ácidos grasos citoplasmática; los hongos sintetizan ácidos grasos en el citoplasma. La molécula de arranque es una acetil-CoA. a la que se van agregando sucesivamente varias unidades C, suministradas por la malonil-CoA. La acetil-CoA se for-

Se prolongan las cadenas en el retículo endoplasmático mediante las elongasas ligadas a la membrana. Así se originan los ácidos grasos con 20 y más átomos de carbono que hallamos en los lípidos de reserva, entre otros. • Tiene lugar, también en el RE. una agregación a los lípidos de membrana o a los lípidos de reserva. • Los ácidos grasos poliinsaturados (p. ej., ácido linoleico (18:2) y ácido linolénico (18:3), ambos no sintetizados por los humanos y por lo tanto, ácidos grasos esenciales que deben tomarse con la alimentación), se originan en el RE a partir de la etapa glicerolípida mediante las desaturasas unidas a la membrana, y pueden ser liberados como linoleil-CoA (18:2-CoA) o linolenil-CoA (18:3-CoA) (fig. 6-101) intercambiando un oleoil-CoA (18:1-CoA) por un acil.

328

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

OLEOSOMA

oleosina

PLASTIDIO

OLEOSOMA

M E M B R A N A S INTERNA Y EXTERNA

semimembrana CH2OH

acetato

piruvato ATP + CoASH

CH2O-® dihidroxiacetona fosfato piruvatodeshidrogenasa

NADPH+H NADP

malonil CoA CoASH

HOHsn2

desaturasas

.-ACPSH

rX:n

complejo sintetasa de los ácidos grasos

n

~Lo-© ácido

srtfL-o-® g I ¡cer i n a - 3 -fosfato

palmitoil-ACP (16:0) acil-ACPtioesterasa

estearil-ACP (18:0)

CoASH

fosfatidil colina

fosfatídico

formación de lípidos de reserva

desaturasa

M E M B R A N A DEL RE

ACPSH

CH2OH ESTROMA

f—OH HOH

MEMBRANAS

NAD

NADH+H

L-O-®

CH2O-® dihidroxi-

glicerina-3-fosfato 16.0-

acetona-

-o-®

L

ácido fosfatídico

^

0 - ® - C h

fosfatidil-colina

I 8 i _r18:1(16:0) proteina transp. lípidos

galactolípidos (MGDG, DCDG) sulfolipidos

desaturasas

desaturasas

8:2/34"' 0-®-Ch L

desaturasas

_J

i - CoA - o intercamb¡0

formación

Adead! 1 8 : 1

r 18:2/3(16:0) L

MGDG

MGDG PLASTIDIO

fosfato

l-0-®-Ch

8:2/3(16:0)

fosfolipidos

otros lípidos de membrana

1 ^ \

0-®-Ch

fosfatidil-colina

d e otros lípidos de membrana

M E M B R A N A DEL RE

CITOPLASMA

Fig. 6-101: Vista esquemática del metabolismo de los ácidos grasos y los glicerolípidos en una célula vegetal. Las reacciones individuales se explican en el texto; se podrán encontrar ejemplos de la estructura de distintas clases de lípidos y sus abreviaciones en la fig. 1-21. Las reacciones que transcurren en la membrana están en fondo gris. ©acetil-CoA-sintetasa; ® a c e t i l - C o A - c a r b o x i l a s a ; ® acil-CoA-sintetasa; ©glicerina-3-fosfato-deshidrogenasa; ©acil-transferasas. Gal galactosa; Ch colina; ACPSH proteína transportadora de acilo. Notación de los ácidos grasos: ejemplo 1 8 : 1 , 1 8 átomos de C, 1 enlace doble; X:n, cualquier ácido graso. Los residuos acil resaltados en color muestran la procedencia de un glicerolípido a partir del camino de la ruta biosintética procariota (16:n en posición 2, también en cianobacterios) o a partir de la ruta eucariota (18:n en posición 2). La glicerina-3-fosfato se ha escrito, conforme con la definición, en la configuración L (el grupo OH del sustituyente asimétrico, el átomo C del medio, hacia la izquierda), y se ha dispuesto y numerado en analogía con el gliceraldehído-3-fosfato, similar estructuralmente. Se habla de numeración estereoespecifica (sn) y se describe el átomo de C con sn-1, sn-2 y sn-3. En las fórmulas de constitución semiesquemáticas de la representación se ha tenido en cuenta la disposición de los restos acil de la convención estérica; en las fórmulas de la fig. 1-21 se renunció a ello por motivos de espacio. Por lo demás, la disposición de los sustituyentes de la fig. 1-21 describe mejor la estructura espacial real de los glicerolípidos y por consiguiente ayuda a entender la formación de las estructuras de membrana. El término C y N de la oleosina se encuentra en la cara citoplasmática de la semimembrana y forma un dominio cabeza hidrófilo; la parte central, grande, de la proteína forma un dominio lipófilo, el cual probablemente alcance el interior hasta el relleno de triglicéridos.

6.11

Síntesis d e lipidos estructurales y d e reserva

329

Fig. 6-102: Desarrollo de la nueva síntesis de C02 |

o II

C H J - C ^ S — COA acetil -CoA

acetil-CoAearboxilasa

> V ATP

O

» CH2-C^S—COA \

co{

malonil-CoA

A D P + Pj acetiltransferasa

o=c Lys

|

If | |

ACPSH

ACPSH

CoASH

CoASH

?

CH3-C~S-ACP

J

apoenzima

maloniltransferasa

CH2-C^S-ACP

acetil-ACP

C O ? " , malonil-ACP

R = - H biotina R=-COO":

C O 2 , ACPSH

otros ciclos

carboxibiotina

de síntesis

3-ceroacilACP-sintasa

O CH3-CH2-CH2-C'N'S-ACP

CH3—C—CH2—C~S—ACP

butiril-ACP

acetoacetil-ACP-

(acil-ACP)

(3-cetoacil-ACP)

NADP enoil'ACPreductasa

NADPH + H

ácidos grasos en el estroma de los plastidios. El grupo prostético de la acetil-CoA-carboxilasa, la biotina, está enlazado al apoenzima por vía de un residuo lisina. La estructura de la biotina y de la carboxibiotina se representa en el cuadro superior izquierdo. La formación de acetil-ACP y malonil-ACP a partir de los aductos de coenzima A correspondientes transcurre de manera neutra energéticamente, y por lo tanto sin una dirección preferente. La descarboxilación por condensación de los dos cuerpos C, (reacción 3-cetoacilsintasa) es muy exergónica, con lo que esta reacción se da irreversiblemente. Ésta y las siguientes descarboxilaciones marcan la dirección de la secuencia de síntesis, ya que el resto de enzimas catalizan principalmente reacciones reversibles. Los reactivos ligados a la ACP se presentan como tioésteres. El grupo tiol, como también la conzima A (fig. 6-93), lo proporciona un residuo de panteína, éste se esterifica en el ACP por vía de un fosfato con una serina del apoenzima (v. cuadro inferior). - ACP acyl carrier protein, ACPSH ACP libre con un grupo tiol no ocupado (-5H).

NADPH + H+

3-cetoadl-ACP reductasa

NADP H

3 H/

C

W

H N

H

f JPHHH

C~S-ACP

II o

CH3-C-CH2-C^S-ACP 3-hidroxiacil'ACPdeshidratasa

crotonil-ACP

OH D-3-hidroxibutiril-ACP

(trans-A'-enoil-ACP)

(D-3-hidroxiacil-ACP) H?0

O II % ¿ ^ Ser-0-P-0-CH i I O"

2

H3C H O I I II -C-C-C-N-CH I I I H3C OH H

2

-CH

2

O II -C-N-CH I H

2

-CH

2

-SH

panteteína

6.11.2 Biosíntesis de lipidos de membrana Como se ha dicho, la síntesis de lipidos de membrana (fig. 6-101) se da tanto en las membranas de los plastidios como en el RE. El sillar de glicerina se consigue en el estroma de los plastidios o en el citoplasma por reducción de dihidroxiacetona-fosfato, y se produce como glicerina-3fosfato (glicerina-3-fosfato-deshidrogenasa). Los residuos acil son transferidos directamente por el acil-ACP en el caso de la ruta plastidial, por el acil-CoA. mediante acil-transferasas, en la ruta del RE. La especificidad de los enzimas es distina. Es característico de los glicerolípidos de origen plastidial que en la posición sn-2 haya forzosamente un residuo acil C | 6 , mientras que los glicerolípidos formados en el RE llevan en esa posición un residuo acil C „ . Primero se forma un diacilglicerol-fosfato (ácido fosfatídico). A partir de éste, los plastidios elaboran primero un

glucolípido, el monogalactosil-diacilglicérido ( M G D G , fig. 1 -21), el cual, dado el caso, después de la desaturación del residuo acil representa el punto de partida para la formación de otros glucolípidos, sulfolípidos y fosfolípidos en los plastidios (figs. 6-101 y 1-21, tabla 1-4). Sin embargo, tan sólo una parte de los lipidos de membrana plastidiales se completa en los mismos orgánulos; otra parte se forma mediante el metabolismo del glicerolípido fosfatidilcolina importado desde el RE. En el RE, a partir de glicerina-3-fosfato y mediante una transferencia doble de aciles, también se forma primero un ácido fosfatídico, y a partir de éste, por sujeción del grupo cabeza (colina-fosfato, facilitado por la citidina-fosfatocolina), fosfatidil-colina. o sea, un fosfolípido. Dado el caso según la acción de las desaturasas, a partir de la fosfatidil-colina se sintetizan los otros lipidos de membrana del RE (tabla 1-4). Una parte de la fosfatidil-colina, preferentemente la dilinoleil-fosfatidil-colina -lleva dos residuos de ácido linoleico (18:2)-, es despachada hacia las membranas plastidiales -contribuyendo a ello las proteí-

330

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

ñas transportadoras de lípidos-, donde se transforma en M G D G y, dado el caso, según la acción de las desaturasas, se utiliza para formar otros lípidos de membrana. Las proteínas transportadoras de lípidos también pueden intervenir en la dotación de lípidos de otras membranas cuyos lípidos no pueden formarse allí (membrana del tilacoide. membranas mitocondriales. membrana de los glioxisomas, peroxisomas). La combinación de ácidos grasos en los lípidos de membrana influye en las propiedades físicas de la membrana (p. ej., su fluidez a temperaturas dadas). Parece que esto es un componente importante de la tolerancia o sensibilidad de las plantas al frío. Se atribuye así un significado especial a la fosfatidil-colina, que en el caso de especies que toleran el frío lleva más ácidos grasos insaturados y en el de especies sensibles al frío, más ácidos saturados. De hecho, cambiando la dotación de lípidos con técnica genética, se puede influir sobre la tolerancia al frío de la planta modelo Arabidopsis thaliana (berro de Thale, cuadro 7-1).

6.11.3 Biosíntesis de lípidos de reserva Todas las células almacenan cantidades (generalmente pequeñas) de triacilglicéridos (triglicéridos, grasas neutras). En las semillas que acumulan grasas (cacahuete, lino), pueden suponer el 50 % de la masa de la semilla. Encontramos mayores cantidades de grasas neutras en los tejidos frutales de ciertas especies (p. ej., oliva, aguacate), pero aquí no sirven para ser reutilizadas, sino para aumentar el atractivo de los frutos de cara a sus consumidores, o sea, para difundir las semillas. En muchas especies el tapete produce mayores cantidades de triglicéridos, que alcanzan el lumen de las anteras al disolverse éste y forman una capa lipídica extracelular alrededor de los granos de polen maduros. Además, los granos de polen pueden contener un 20-30 % de su peso en lípidos de reserva extracelular. Los triacilgliceroles que contienen muchos ácidos saturados y se presentan sólidos a temperatura ambiente se llaman grasas, a aquellos que contienen muchos ácidos insaturados y son fluidos a temperatura ambiente, los llamamos aceites. La biosíntesis de lípidos de reserva transcurre en el retículo endoplasmático partiendo de distintas acil-CoA y glicerina-3-fosfato. Con esto se toman dos caminos: uno lleva a la formación de un ácido fosfatídico, su desfosforilación a diacilglicerol, y se acaba con la transferencia del tercer residuo acilo al grupo hidroxilo liberado. El otro lleva al diacilglicerol a través de la fosfatidil-colina y, finalmente, al triglicérido (fig. 6-101). Parece que por este segundo camino se forman preferentemente lípidos de reserva con ácidos grasos poliinsaturados. Se acepta que los triacilgliceroles. muy apolares, se acumulan en ambas superficies de la membrana de la doble capa lipídica del RE, y éstas se empujan mutuamente hasta que finalmente se desprende una gotita lipídica suelta rodeada por una «semimembrana» elemental (monocapa lipídica; fig. 6-101). El orgánulo de reserva de lípidos final se llama oieosoma (a veces también esferosoma). Los oleosomas de las semillas que se secan contienen una gran

cantidad de proteínas anfipáticas, las oleosinas, que se sintetizan en el RE y se acumulan en la semimembrana durante el desprendimiento del oieosoma (fig. 6-101). Las oleosinas faltan en los oleosomas de los tejidos frutales ricos en lípidos, en las semillas que no se secan y en los oleosomas del polen. Las oleosinas impiden notoriamente que al absorberse agua en las semillas durante la germinación, los oleosomas se «fusionen» en estructuras mayores, y facilitan así la movilización de los lípidos de reserva (manteniendo grandes superficies).

6.12 La movilización de los lípidos de reserva Durante la germinación de las semillas que acumulan grasa, las grasas neutras almacenadas en los oleosomas son destruidas, y el carbono se utiliza para formar carbohidratos. a partir de los cuales se cubren los gastos del metabolismo de construcción y energético, siempre que la alimentación sea heterotrófica. En la serie de reacciones intervienen el citoplasma, los glioxisomas y los mitocondrios. Los glioxisomas, orgánulos emparentados con los peroxisomas (v. 6.5.6), se presentan en gran número en las células de reserva durante la fase de movilización: desaparecen a la luz con la aparición de la fotosíntesis y son sustituidos por los peroxisomas, los cuales se necesitan ahora, entre otros, para la fotorrespiración (v. 6.5.6). Nuevos experimentos han mostrado que los peroxisomas nacen de los glioxisomas por reorganización enzimática. La movilización de lípidos de reserva empieza con la liberación hidrolítica de los ácidos grasos de los triglicéridos, que es catalizada por iipasas. La glicerina que se crea simultáneamente es transformada por una glicerina-3quinasa. consumiendo ATP, en glicerina-3-fosfato, el cual es transformado entonces en dihidroxiacetona-fosfato por la glicerina-3-fosfato-deshidrogenasa (reacción, fig. 6-101). Esta triosafosfato entra en el metabolismo citoplasmático del azúcar. Los ácidos grasos liberados en el citoplasma llegan a los glioxisomas (seguramente por difusión a través de los poros formados por las porinas -permeables a los metabolitos moleculares inferiores-, v. 6.5.6). y allí se transforman en acetil-CoA por ^-oxidación. A diferencia de los animales, las plantas no presentan (3-oxidación mitocondrial; ésta se da exclusivamente en los glioxisomas o en los peroxisomas. La serie de reacciones (fig. 6-103) es muy similar a la de los mitocondrios, con la diferencia de que en éstos el FAD ligado a la acil-CoA-deshidrogenasa, que es reducido en el transcurso de la reacción a FADH,, no se reoxida a través de la cadena respiratoria (v. 6.10.3.3, fig. 6-96), sino a través del oxígeno molecular. El producto de la reacción. H ; 0 , , es muy agresivo químicamente y se descompone dando H , 0 + /, O, mediante cataiasas. presentes en grandes cantidades en los peroxisomas y glioxisomas. El siguiente destino del acetil-CoA formado debe seguirse de la vista de conjunto (fig. 6-104). En el ciclo del

6 . 1 2 La movilización d e los lipidos d e reserva

331

Fig. 6-103: Curso de la fi-oxidación glioxomáGLIOXISOMA

tica de un ácido graso saturado. La p-oxidación completa de los ácidos grasos insaturados requiere más reacciones enzimáticas, que aquí no se tratan.

MATR|Z

CoASH tioqumasa

cata/asa

otros ciclos de (i-oxidación

acil-CoAdeshidrogenasa

FADH

CHj—(CH2)n—C~S—CoA

acil-CoA recortado en una unidad C

enoil-CoA hidratasa

CoASH

CH3—(CH2)n—C-fCH2—C-S-CoA

3-cetoacil-CoA

hidroxiacil-CoAdeshidrogenasa

L-3-hidroxiacil-CoA

NADH + H*

glioxilato (fig. 6-105), se condensan formalmente dos unidades acetato del acetil-CoA a succinato. Encontramos esta serie de reacciones en plantas verdes, en hongos y bacterios (que en consecuencia pueden crecer en acetato como fuentes de C), pero no en animales. Sin embargo, solamente encontramos glioxisomas en eucariotas. Los enzimas característicos del ciclo del glioxilato son la isocitrato-liasa y la nialato-sintasa. el resto los conocemos del ciclo del citrato (fig. 6-94). En cultivos celulares de pepinos se encontró que una falta de glucosa activa los genes del enzima del ciclo del glioxilato. Mediante un mecanismo de este tipo se demostró que la reconstrucción de grasas en carbohidratos puede adaptarse a las necesidades. El succinato formado en el ciclo del glioxilato abandona los glioxisomas por las porinas y es transformado a oxalacetato en los mitocondrios a través de algunos pasos del ciclo del citrato (v. 6.10.3.2, fig. 6-94, 6-98); por su parte, el oxalacetato es transformado en fosfoenolpiruvato por la fosfoenolpiruvato-carboxiquinasa en el citoplasma. A partir de estos metabolitos se forma hexosa a través de las reacciones de la gluconeogénesis (v. 6.10.3.4. fig. 6-98). En el equilibrio, mediante las secuencias reactivas expuestas, puede transformarse en hexosas en teoría el 75 % del carbono de un aminoácido (3 de 4 átomos de C); el resto (1 de 4 átomos de C) se pierde como CO, en la reacción fosfoenolpiruvato-carboxiquinasa. Gracias a experimentos de marcado radioisotópico con aminoácidos marcados con "C se pudo mostrar que. de hecho, las plantas alcan-

GLIOXISOMA

0LE0S0MA

oxidación p triglicéridos

glicerina

ciclo del glioxilato

^

—*•

hexosas

gluconeogénesis

^ fosfoenolpiruvato

carboxiquinasa

succinato

ciclo atrato

V *

(

*• oxalacetato

CITOPLASMA MITOCONDRIO

Fig. 6-104: Vista de conjunto de la transformación de grasas neutras ( = triglicéridos) en hexosas y de los compartimentos que intervienen. La reacción fosfoenolpiruvato-quinasa/(PEP-carboxilasa) se representa detalladamente en la fig. 6-79.

zan el valor óptimo teórico. Mediante compartimentación efectiva, pues, se evitan casi totalmente las pérdidas por reacciones secundarias.

332

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

6.13.1 Las familias de aminoácidos NADH + H+ I

o=c-coo I

. H2C-COO

CoASH

oxalacetato malatodeshidrogenasa

citratosintasa

ciclo del

citrato

glioxilato

CoASH

aconitasa malatosintasa

isocitrasa liasa

isocitrato

glioxilato GLIOXISOMA

MATRIZ

H2C-COO"

Según el origen de los esqueletos carbonados, los aminoácidos se pueden clasificar en varios grupos (fig. 6-106): la familia del piruvato, del 2-oxoglutarato y del oxalacetato, la familia del 2-fosfoglicoIato, la familia del shikimato, y la histidina, que deriva de la ribosa-5-fosfato. Ya se trató la síntesis de glicina y serina a partir de 2-fosfoglicolato en la fotorrespiración (fig. 6-75), del mismo modo que la de cisteína a partir de serina (por vía de la O-acetilserina, fig. 6-90). La biosíntesis de histidina no ha sido estudiada de forma concluyeme en plantas, pero parte de la ribosa-5fosfato. El resto de aminoácidos derivan total o parcialmente del 3-fosfoglicerato por vía del fosfoenolpiruvato. La síntesis de piruvato o oxalacetato a partir de fosfoenolpiruvato ya se explicó en otro contexto (fig. 6-79,6-92), así como la formación de oxalacetato a partir de piruvato en los mitocondrios (fig. 6-94). A partir de oxalacetato se puede sintetizar 2-oxoglutarato por vía del citrato en los mitocondrios (fig. 6-94), pero el citrato exportado al citoplasma también puede transformarse allí, como ya se dijo, en 2-oxoglutarato (v. 6.10.3.4).

H2C-COO" succinato

Fig. 6-105: Serie de reacciones del ciclo del glioxilato. En fondo gris: enzimas guía de los glioxisomas.

6.13.2 Aminoácidos aromáticos Debido a su especial importancia, referente a cubrir la necesidad de aminoácidos para la síntesis de proteínas para el metabolismo vegetal, los tres aminoácidos aromáticos

Las reacciones de la transformación de grasas en carbohidratos se dan, además de durante la germinación de semillas que almacenan grasas, en hojas que envejecen (transformación de los lípidos de membrana en hidratos de carbono con el fin de evacuarlos hacia el tronco), y, en primavera, en troncos (transformación de los lípidos acumulados allí en otoño en carbohidratos y evacuación hacia el xilema: «jugo de lacrimación», v. 6.3.5) para abastecer los brotes.

His

f

ribosa-5-fosfato

6.13 Síntesis de aminoácidos Las plantas sintetizan por sí mismas todos los aminoácidos proteinógenos (fig. 1-11), entre ellos también los aminoácidos aromáticos esenciales para las personas (fenilalanina, tirosina, triptófano), así como valina, leucina e isoleucina. Los esqueletos carbonados tienen su origen, a fin de cuentas, en la fotosíntesis. Es muy probable -pero no definitivo- que todos los aminoácidos puedan formarse en los doroplastos. Muchos también se crean en otros compartimentos (p. ej., la glicina en los peroxisomas, la serina en los mitocondrios durante la fotorrespiración. fig. 6-75).

piruvato

oxalacetato

Phe, Tyr, Trp

/ \ 2-oxoglutarato

\

i

Ala

ciu

Leu

/

Val

Arg, Pro

\

Gln

AsP Thr, lie, t y s , M e t

Fig. 6-106: Derivación del esqueleto carbonado de las distintas familias de aminoácidos a partir de la asimilación fotosintética del C0,.

6.13 Síntesis de aminoácidos

333

fosfoenolpiruvato COO" NADPH+H

c-o~®

COO

I

NADP+ t

c=o

CH 2

U

I

DAHPsintasa

CH 2

H - C - O H

H - C - O H

2

OH

HO-C-H H - C - O H

H

t

deshidroquinato-sintasa

H - C - O H

I

P¡

OH

I

C O - ®

I

H

2

OH

3-deshidroquinato

3-deshidroshikimato

^

C O - ®

3-desoxi-D-

eritrosa-4-fosfato

NADPH+H

shikimatodeshidrogenasa

heptulosonato-7-

NADP+

f o s f a t o (DAHP) fosfoenol-

COO"

p

.

COO"

ADP

piruvato

COO'

ATP

^ J EPSP-sintasa

L—O

Y

COO

shikimatoquinasa

OH

OH

5-enolpiruvil-shikimato-

HO

Y

OH

OH

3-fosfoshikimato

shikimato

3-fosfato (EPSP)

h 2 0 , Pí

corismatosintasa

fosforribosilpirofosfato

COO"

COO"

piruvato

o-c

pp¡

,?H2

COO"

corismato

^

Cln Glu

indol-3-gliceraldehído

H

antranilato

antranilatosintasa

triptófanosintasa A

prefenatosintasa

OOC

CH2OH-CH2OH-CH2O-<

co 2

fosfogliceraldehído

C O i,

indol

H

CH2-C-COO"

COO" triptófanosintasa B

arogenatotransaminasa

H

3N+—(p—H

H2O

L-serina

CH2OH

OH

L-arogenato NADP arogenatodeshidrogenasa

NADPH+H

co 2

arogenatodeshidratasa [ V * . H 2 0 , C 0 2

NH3

I

3

CH-.-C-COO"

I

H

L-tirosina

CH?—C—COO

I

H

L-fenilalanina

H L-triptófano

Fig. 6-107: Serie de reacciones de la ruta del shikimato para biosintetizar los aminoácidos aromáticos fenilalanina, tirosina y triptófano.

(triptófano, fenilalanina y tirosina) se tratarán más detalladamente. La ruta biosintética, que parte del fosfoenolpiruvato y la eritrosa-4-fosfato (fig. 6-106), se llama ruta del shikimato, debido a un paso intermedio característico. Se efectúa en plantas, hongos y bacterios, pero no en animales, y en las plantas está localizada en los plastidios. La ruta del shikimato suministra, más allá de los pasos in-

termedios, un gran número de otros compuestos vegetales, y representa un corte entre el metabolismo primario y el secundario. La eritrosa-4-fosfato es un intermediario del ciclo de Calvin y del ciclo oxidativo de la pentosafosfato; el fosfoenolpiruvato procede de la glicólisis y es importado por

334

6 Fisiología del m e t a b o l i s m o

6.13.3 Aminoácidos no proteinógenos y derivados de los aminoácidos

PEP

E-4-P

COOH

I

i i

NH

I

CH,

D

PO 3 H 2

-u

EPSP

^

I

glifosato

ácido fólico, naftoquinona

corismato

(P- ej.. filoquinona)

\ antra-

prefenato

nilato *

i

arogenato

i

i i

I

L-fenilalanina

L-triptófano

alcaloides, ácido

ácido

indolacético

cinámico

á ácidos

á ácido salicilico

L-tirosina

alcaloides

^

lignina

plasto-

ferales

quinona

flavonoides,

fenol-

taninas

carbónicos

condensadas


toco-

ubiquinona

Fig. 6-108: Regulación de la actividad enzimática en la ruta del shikimato mediante el control del producto (rojo), y visión general de su papel como suministrador de sustancias primarias para muchas otras rutas metabólicas complementarias (no representadas) para sintetizar proteínas. El glifosato (N-fosfonometilglicina), un herbicida, es un inhibidor del enzima 5-enolpiruvil-shikimato-3-fosfato (EPSP)-sintasa muy com-

petitivo.

los cloroplastos. El curso de la secuencia de reacciones se representa en la fig. 6-107. El enzima 5-enolpiruviIshikimato-3-fosfato-sintasa (EPSP-sintasa) es el punto de ataque de uno de los herbicidas más usados en el mundo, el glifosato (N-fosfonometilglicina, fig. 6-108), que es un inhibidor muy competitivo que impide la adición de fosfoenolpiruvato en el centro catalítico. Sin embargo, las plantas no mueren por falta de aminoácidos aromáticos, sino por los ácidos shikímicos, tóxicos, que se acumulan en los tejidos (en particular en los meristemas). En el ejemplo de la ruta del shikimato se puede ver con claridad el control del producto final de las rutas metabólicas ramificadas (fig. 6-108). El triptófano inhibe su propia síntesis y estimula la de tirosina y fenilalanina. La fenilalanina o la tirosina inhiben igualmente su propia formación. Así se evita que se acumule un aminoácido que no se necesita, mientras que el resto pueden continuar sintetizándose.

Junto a los 20 aminoácidos proteinógenos, en las plantas encontramos más de 400 aminoácidos más, los aminoácidos no proteinógenos. que a menudo, pero no siempre, derivan de los aminoácidos proteinógenos (fig. 6-109 A). Además deben añadirse las aminas biogénicas (fig. 6-109 B), que a menudo derivan igualmente, aunque no siempre, de aminoácidos, por descarboxilación. Los aminoácidos no proteinógenos pueden ser metabolitos de transporte y reserva del nitrógeno reducido, como la ya citada citrulina (fig. 6-91) en be tiliáceas y juglandáceas, que representa al mismo tiempo un intermediario de la biosíntesis de la arginina. La función de transporte y reserva también la tiene la canavanina de las leguminosas (fig. 6-109 A). A l mismo tiempo, esta sustancia, que supone el 10 % y más del peso seco de las semillas y contiene hasta el 50 % del nitrógeno ligado, es - c o m o muchos aminoácidos no proteinógenosuna sustancia de defensa con un potencial tóxico para los consumidores de plantas (herbívoros). La acción tóxica se basa en la s i m i l i t u d estructural con la L - a r g i n i n a (fig. 1-11), por lo que un herbívoro puede crear proteínas erróneas, ya que las aminoacil-RNAt-sintetasas de los herbívoros - a diferencia de la de las plantas- no distinguen el aminoácido natural del análogo. Por transformación en los animales, a partir de canavanina se forma, por lo demás, el aminoácido no proteinógeno canalina, neurotóxico. Las larvas del coleóptero Caryedes brasiliensis, cuyas únicas fuentes de alimentación son las semillas de leguminosas, pueden desintoxicar la canalina desaminándola reductivamente a homoserina (fig. 6-109 A), otro paso intermedio natural de la biosíntesis de treonina. Los aminoácidos no proteinógenos de la cebolla (Allium cepa) y del ajo (Allium sativum), la propenilalina y la aliña respectivamente (fig. 6-109 A), son derivados de la cisterna y precursores de las sustancias de defensa que sirven como resistencia contra los herbívoros. Cuando las células. que almacenan aliña (ajo) y propenilalina (cebolla) en los vacúolos, se lesionan, los compuestos son disociados en piruvato, amoníaco y esencias gracias al enzima alinaliasa. La alicina y el propantial S-óxido son sustancias muy repelentes (¡el propantial S-óxido es el factor lacrimógeno de la cebolla!) y antimicrobióticas al mismo tiempo (¡contención del crecimiento microbial en el tejido vegetal dañado!), y el disulfuro de dialil provoca el olor característico del ajo. Muchas aminas biogénicas se originan por descarboxilación a partir de sus aminoácidos homólogos, p. ej., la cadaverina a partir de la lisina, la triptamina a partir del triptófano y la histaminaa partir de la histidina (fig. 6-109 B). Las aminas biogénicas pueden representar precursores biosintéticos de los alcaloides (v. 6.16.3), la triptamina es una de las sustancias previas para la síntesis de la fitohormona ácido indol-3-acético (v. 7.6.1.2), y la histamina es, con la serotionina y la acetilcolina, una parte del contenido de los pelos urticantes (fig. 3-15) de las ortigas y la responsable en parte de que se desencadene la reacción tisular (formación del habón) en la piel de los vertebrados, que pica y duele; es pues una sustancia de defensa muy efectiva contra enemigos consumidores potenciales de

6.14

Síntesis d e purinas y pirimidinas

335

Fig. 6-109: A Ejemplos de aminoácidos no proCOO I + HJN-C-H cn2

_ L

CH 2

NH

3

H

2

N ^

c

^ n h

911 o

canavanina

urea

COO I + N-C-H

3

alina-liasa

o.*

2

í" O * ^CH

2 - C H —CH

CH

CH

I

H

2

C ^

I

s

_

s

^ c h

2

disulfuro de dialil

CH* CH2 alina-liasa

CHa

sH CH 3

CH

piruvato, NH :

^O propantial

propenilalina

S-óxido

B

H

CH

I

piruvato, NH

A H

homoserina

alicina

N-C-H I

x

NH 3

2 ^S_S/CH2

OO"

3

¿H

NH-

C

aliña

H

•

CH H

i

H3N-C-H

NAD

canalina

2 x

teinógenos vegetales y su metabolismo. B Síntesis de aminas biogénicas por descarboxilación de aminoácidos.

COO

*

CH 2

*

2

NADH+H

cn2

T

H

NH2

I

H

H

H2O

COO" I N-C-H

C H 2 - C H 2 - NH3

3

COO" I + N-C-H (CH 2 ) 4 +

NH3

L-lisina

NH3 I

r

CO-

L-Trp

v

cn2

C02

(CH 2 ) 4 +

triptamina

CH 2 —CH 2 — N H 3

NH3 L-His

r>

cadaverina

N—'

histamina

H

este grupo de organismos (defensa contra herbívoros, v. 9 . 4 . 1 ) .

6.14 Síntesis de purinas y pirimidinas Las purinas y las pirimidinas, bases de los ácidos nucleicos (fig. 1-3), se forman en los plastidios como nucleósido-monofosfatos, pero supuestamente también en otros compartimientos. Así, el cuerpo purínico se va estructurando paso a paso partiendo del 5-fosforribosil-l-pirofosfato, que también sirve de sillar en la biosíntesis del triptófano (fig. 6-107) y de la histidina. Dos de los cuatro átomos de nitrógeno del anillo de purina proceden de la glutamina (transamidación), uno del aspartato (que pasa a fumarato) y otro se incorpora al esqueleto carbonado de la glicina. Uno de los carbonos del anillo se suministra mediante carboxibiotina (fig. 6-102) y procede del CO,; los

otros dos proceden del importante sistema de transferencia de grupos C, del ácido tetrahidrofólico (en forma de N "-formil-tetrahidrofolato). El tetrahidrofolato también aporta, junto a grupos f o r m i l o ( - C H O ) , grupos metilo (-CH 3 ) e hidroximetilo (-CH,OH) para otras numerosas biosíntesis, p. ej., la de los aminoácidos serina (v. 6.5.6) y metionina, y la de alcaloides (v. 6.16.3). La biosíntesis de purina proporciona primero inosín-5'monofosfato (1MP), el cual se transforma, por oxidación y posterior transamidación, en guanosín-5'-monofosfato (GMP) o bien, por transamidación. en adenosín-5'-monofosfato ( A M P ) (fig. 6-110). Las nucleósido-monofosfato y nucleósido-difosfato-quinasas sintetizan los trifosfatos ATP y GTP a partir de los monofosfatos. pasando por las etapas difosfato. Los desoxinucleótidos se forman hasta el grado difosfato mediante la ribonucleótido-difosfato-reductasa. Los electrones son suministrados por conversión ditiol-disulfuro. El enzima es reducido otra vez por vía de N A D P H + H ' y tiorredoxina (análogamente a la reacción que se muestra en la fig. 6-71). La síntesis de pirimidina (fig. 6-111) proporciona primero, a partir de la condensación de carbamilfosfato y aspartato.

336

6 Fisiología del metabolismo

Fig. 6-110: Desarrollo biosintético del sistema anillo de purina y del residuo fosfato-azúcar durante la biosíntesis de adenosín-5'-monofosfato y guanosín-5'-monofosato a partir de inosín-5'monofosfato. - T H F ácido tetrahidrofólico.

aspartato

nitrógeno amídico procedente de la glutamina

inosín-5'NADH

NAD

monofosfato

+ H* ribosa-5'monofosfato glutamina + H , 0

OH

OH

aspartato

5-fosforribosil

glutamato

fumarato

1 -pirofosfato (PRPP)

ribosa-5'monofosfato

ribosa-5'monofosfato guanosín-5'-

adenosin-5'-

monofosfato

monofosfato

(AMP)

ácido orótico (orotato), el cual se transforma en 5'-mononucleótido con intervención del 5-fosforribosil-1-pirofosfato. La descarboxilación da u r i d i n a - 5 ' - m o n o f o s f a t o ( U M P ) . Este es transformado primero en el trifosfato

(UTP), e intercambiando el oxígeno del C, por un grupo amino (nitrógeno amídico de la glutamina), en citidina-5'trifosfato (CTP). La nucleobase timina, que sólo encontramos en el D N A , se sintetiza partiendo de la 2'-desoxiuri-

glutamina glutamato

I

NH, |

co2

C - 0 ~ ®

+

O

ADP

HoN

H

O^

COO"

C

Hs

CH2

-l

l í H-C-NHJ

I/H

"N"

I

C

y r

"COO-

H

H

ATP

carbamil-

0

O II "O-C^

COO"

L-aspartato

H20

O

carbamil-

fosfato

A N

CHj

c

c"H

N^

COO"

1

H

dihidroorato

aspartato

2 [H]

ADP ATP

5-fosforribosilUTP

X J -

UDP

1 -pirofosfato

ATP

glutamina trifosfato

N s , N'°-

glutamato

PPi H

metileno-THF

citidina-5'trifosfato

co2

O

cr

THF

(CTP) dUMP

O ^ T I 2'-desoxirribosa-5'monofosfato desoxitimídina-5'm o n o f o s f a t o (dTMP)

Fig. 6-111: Biosíntesis de pirimidinas. - THF ácido tetrahidrofólico.

N

N

COO

ribosa-5'-

ribosa-5'-

monofosfato

monofosfato

ur¡dina-5'-

orotidina-5'-

monofosfato

monofosfato

(UMP)

COO"

orotato

6.15

Síntesis d e t e t r a p i r r o l e s

qlutamato r - \

^

!

hemo

sulfito-reductasa

i

t

luz

nitrito-reduaasa

** T

5-am¡nolevulinato

%

337

44

porfobilinógeno 2*

protohemo

2+ Fe

hidroximetilbilano

)

i

protoporfirina IX

uroporfirógeno III

t protoporfi- ^

siro-

r *

proteína he-

protoporfirógeno IX

rinógeno IX

*

proto-

protoporfirina

hemo

J-Mg"

/

m o

luz

%

^

hemo

c

protodorofilido a

í

fítocromo-

holofitocromo

bilina

TILACOIDE

y

z

2

)

apofítocromo

t

dorofllido a

clorofila fitol-

CLOROPLASTO

de h e m o

citocromos

^bíliverdína

' W V W ^ | POR A —

ligante

í

p r o t o p o r f i r i n a - M g IX

MITOCONDRIO

apoproteína

hemo

proteína ligante

CITOPLASMA

de clorofila

pirofosfato

apoproteína

Fig. 6-112: Compartimentación y regulación (rojo) del metabolismo vegetal del tetrapirrol. La dependencia respecto a la luz de la protoclorofílido-oxi dorreductasa (POR A) es típica de las angiospermas, que sólo enverdecen a la luz.

dina-5'-monofosfato (dUMP), por transferencia de un grupo metilo al C5. El dador del grupo metilo es otra vez un ácido tetrahidrofólico ( N \ N""-metileno-tetrahidrofolato).

6.15 Síntesis de tetrapirroles Tanto los tetrapirroles cerrados en forma de anillo (porfirinas) como los tetrapirroles de cadena abierta desempeñan distintas funciones en las plantas. Las clorofilas y las bacterioclorofilas absorben la energía lumínica durante la fotosíntesis (v. 6.4.2), el hemo es un componente indispensable de los citocromos, de las catalasas y de las peroxidasas, y se encuentra en la leghemoblobina de las nudosidades de las raíces. Los citocromos son transportadores de electrones, p. ej.. durante la respiración celular (v. 6.10.3) y en la fotosíntesis (v. 6.4.2), el citocromo P450 es una parte integrante de las monooxigenasas (v. 7.6.3.2), el hemo de las catalasas es responsable de eliminar el «oxígeno reactivo», H , 0 „ en peroxisomas y glioxisomas (v. 6.5.6, 6.12). Las peroxidasas tienen múltiples funciones durante las reacciones de oxidación, p. ej., desintoxicar de Sustancias xenobióticas (= sustancias potencialmente dañinas), y son esenciales para formar lignina (v. 6.17.2). El sirohemo, como parte integrante de la sulfitoreductasa (v. 6.7) y la nitrito-reductasa (v. 6.6.1), es igualmente un transportador de electrones. La leghemoglobina de las nudosidades de las raíces de las leguminosas (v. 9.2.1) fomenta la reserva de oxígeno molecular durante la fijación del nitrógeno del aire.

En contraposición a los hemos, que contienen hierro, y a las clorofilas, que contienen magnesio, el anillo de tetrapirrol de la vitamina B i ; (cianocobalamina) lleva cobalto como átomo central. La vitamina B l? sólo la sintetizan algunas especies de bacterios, pero no las plantas (que no la necesitan) o los animales (para los cuales es esencial como vitamina). Los animales y las personas toman la vitamina B,, con la alimentación carnívora o la obtienen de la flora bacteriana inlestinal (¡herbívoros!). Aunque la cantidad de vitamina B ( J que requieren los humanos es de sólo unos pocos microgramos al día, en los vegetarianos estrictos puede llegar a faltar (anemia).

Los tetrapirroles de cadena abierta son los grupos cromóforos de los ficobil i proteidos, pigmentos accesorios de los cianobacterios y de las algas rojas (v. 6.4.2, 6.4.3). La fitocromobilina, el cromóforo de los receptores vegetales de luz roja (fitocromos, v. 7.7.2.4), está estrechamente emparentada con la ficocianobilina y la ficoeritrobilina. La biosíntesis de sistemas anillo de tetrapirrol en las plantas verdes tiene lugar en los plastidios, que también asumen el resto de los pasos para la síntesis de clorofilas, hemo y sirohemo. La síntesis mitocondrial del hemo parte de sustancias plastidiales previas. Presuntamente, los plastidios exportan el hemo para utilizarlo como grupo prostético de enzimas de otros compartimentos que contengan hierro. Las conexiones, hasta donde se conocen, se pueden visualizar en la fig. 6-112. Aquí, la síntesis de tetrapirrol, complicada, sólo se introducirá (fig. 6-113). El sillar principal del sistema tetrapirrol, el porfobilinógeno, resulta de la condensación de 2 moléculas de 5-aminolevulinato. En las plantas, los cianobacterios y en muchos otros bacterios, el ácido 5-aminolevulínico se origina a partir de glutamato (en anima-

338

6 Fisiología del metabolismo

COO"

COO"

I

ATP

AMP + PP¡

NADPH

NADP

+H

4

4

W

I «p

CH2

glutamato-

H-C-NH,

semialdehidoaminotransferasa (intramolecular)

I

\

CH 2 c=o

I

+

H2C-NH3

glutamato-1-

5-amino-

semialdehido

levulinato 2 x 5 aminolevulinato-

RNAt'

GVI)

2 H20

aminoacil-

deshidratasa

RNAt

COO H?0

COO"/

CO

° COO"/

CO

° COO-/

24N^CH24N) I I

uroporfirinógenosintasa

H

CO

° COO"

C O

°

"OOC

CH 2

H2C

CH 2

i

4 NH 3

L

4 x porfobilinógeno-

H

desaminasa

H

hidroximetilbilano

íN H ,

/C H ,1 porfo-

bilinógeno

COO"

Mg

24 luz

magnesioquelatasa

COO"

protodorofilidoreductasa

COO

COO" OCHJ

uroporfirinógeno III

protoporfirina IX

protodorofílido a

dorofílido a

Fig. 6-113: Biosíntesis de tetrapirroles a partir de glutamato. Los pasos hasta el uroporfirógeno son comunes en todos los tetrapirroles, la protoporfirina IX es la sustancia previa común de la clorofila y del hemo (fig. 6-112), así como de los tetrapirroles de cadena abierta, que resultan a partir del protohemo por apertura del anillo.

les, levaduras y algunos bacterios, a partir de succinilCoA y glicina), el cual se reduce a 1 -semialdehido, que se transforma en 5-aminolevulinato mediante una transaminación intramolecular dependiente de la tiamina-pirofosfato. Como sustancia activada previa para la reducción del grupo carboxilo sirve, de modo más interesante, no el anhidro ácido fosfórico, sino el glutamil-RNAt (el cual también sirve como dador de glutamato en la traslación plastidial); la reducción se da hasta el paso del aminoacilRNAt. . Por desaminación, 4 moléculas de porfobilinógeno se condensan en un elemento previo de cadena abierta, el hidroximetilbilano, el cual se cicla con intervención de agua mediante la uroporfirinógeno-sintasa, formando el primer tetrapirrol cíclico, el uroporfirinógeno III. Por vía de varios pasos intermedios se forma la protoporfirina IX, la cual se transforma en protohemo gracias a una hierro-catalasa, o en protodorofílido a mediante una magnesiocatalasa respectivamente. La reducción del anillo D trans-

forma el protodorofílido a en d o r o f í l i d o a, hacia el cual una prenil-transferasa llamada clorofila-sintetasa transporta un residuo fitol (estructura del dorofílido, v. 6-44). La clorofila b se sintetiza a partir de clorofila a o de d o rofílido a; los detalles no se conocen. La síntesis de sirohemo ya se bifurca en el paso del uroporfirinógeno III. La formación del tetrapirrol de cadena abierta se da mediante la apertura del anillo a partir de un antecedente porfirina que deriva del protohemo (fig. 6-112). La mayor parte de las algas verdes, gimnospermas y bacterios y cianobacterios que realizan la fotosíntesis, sintetizan clorofila a la luz y a oscuras, pero las angiospermas sólo lo hacen a la luz. En ellos, la protoclorofílido-reductasa es regulada por la luz. La adaptación de la síntesis de tetrapirroles a la necesidad se garantiza mediante otros procesos de regulación (fig. 6-112). Así, los productos finales protodorofílido y protohemo inhiben la formación del ácido 5-aminolevulínico; la magnesio-quetalasa es inhibida por el proto-

6.16

M e t a b o l i s m o secundario

339

Tabla 6 - 2 4 : Grupos principales de toxinas vegetales. Clase d e s u s t a n c i a

Cantidad a p r o x i m a d a de compuestos conocidos

Ejemplo

Presencia

Alcaloide Cardenólidos Glucósidos cianógenos Glucosinolatos Furanocumarinos Iridoides Isoflavonoides Aminoácidos no proteinógenos Poliacetilenos Quinonas Saponinas Sesquiterpenlactona Péptidos Proteínas

10000 200 60 150 400 250 1000 400 650 800 600 3000 50 100

Senecionina Digitoxina Amigdalina Sinigrina Xantotoxina Aucubina Rotenona p-cianoalanina Oenantetoxina Hipericina Lemmatoxina Himenoxina Viscotoxina Abrina

Senecio jacobaea Digitalis purpurea Prunus amygdalus Brassica oleracea Pastinaca sativa Aucuba japónica Derris elliptica Vicia sativa Oenanthe crocata Hypericum perfora tum Phytolacca dodecandra Hymenoxys odorata Viscum álbum Abrus precatorius

Según J.B. Harborner

clorofílido y el clorofílido. La síntesis de ácido 5-aminolevulínico aumenta a la luz gracias al fotorreceptor fitocromo. Mediante este mecanismo se evita una acumulación excesiva a oscuras de moléculas protoclorofílido reactivas.

6.16 Metabolismo secundario A las reacciones especiales que no pertenecen al metabolismo básico general, sino que derivan de este metabolismo primario, se las designa colectivamente por metabolismo secundario; a las sustancias que intervienen en ellas, metabolitos secundarios o sustancias vegetales secundarias. A menudo estos compuestos, muy distintos químicamente - y a se conocen más de 200 000 estructuras-, sólo se presentan en determinados grupos de plantas y tienen entonces mucho significado quimotaxonómico. Cada especie está caracterizada por la presencia de un espectro característico de metabolitos secundarios distintos, de los cuales muchos están siempre a mano, mientras que la síntesis de otros sólo se induce mediante ciertas condiciones bióticas o abióticas ambientales. Las sustancias vegetales secundarias tienen un gran número de funciones ecoquímicas (v. cap. 9 y 13.8). Actúan como sustancias atrayentes o repelentes, inhibidores del consumo, microbicidas o sustancias inhibidoras frente a rivales vegetales (= alelopatía. v. 9.5). La sobreabundancia de metabolitos secundarios forma, como quien dice, un escudo protector químico tras el cual la planta puede defenderse activamente contra un sinnúmero de herbívoros y patógenos microbiales (viroides, virus, bacterios, hongos).-Si tenemos en cuenta la abundancia de enemigos potenciales (dos tercios de las especies animales son herbíboros, el 30% de las especies de hongos, el 10-15 % de las especies bacterianas, el 45 % de los virus y todos los viroides son fitopatógenos), entonces, la estabilidad vegetal de la naturaleza, no dañada o poco dañada en su mayoría, muestra la eficacia de las medidas de protec-

ción, entre las cuales también hay que contar, junto a las sustancias vegetales secundarias, las barreras mecánicas (espinas, púas, paredes celulares, cutículas, etc.). Por eso no hay que olvidar que un gran número de metabolitos secundarios son tóxicos (tabla 6-24): hasta el momento se han aislado de las plantas más de 17 000 toxinas en total y muchas de ellas tienen efecto sobre las personas. Durante miles de años, la posibilidad de utilizar el cultivo selectivo de plantas para la alimentación humana también estuvo relacionada generalmente con la disminución o eliminación del cultivo de toxinas y principios amargos dañinos para los humanos, pero que sin embargo son importantes para las plantas como sustancias de protección. Es precisamente en monocultivos donde estas plantas útiles para la agricultura están relativamente desprotegidas frente a herbívoros y patógenos y el riesgo de epidemias es grande. Así, en los años 1845-1846, una epidemia por hongos (Phytophthora infestans) de las patatas llevó a Irlanda a una hambruna que conllevó casi un millón de muertes y obligó a una parte considerable de la población - u n m i l l ó n y medio de personas- a emigrar. Sólo cuando se consiguió, en el siglo x x , ir compensando los mecanismos de protección naturales de los que carecían las plantas de cultivo mediante medidas químicas activas (protección química de las plantas de cultivo), pudo llegarse a un abastecimiento de alimentos seguro en la agricultura intensiva. Seguramente los múliiples efectos de las sustancias vegetales secundarias sobre los organismos humanos (venenosos, analgésicos, antiinflamatorios, etc.) ya se percibían y utilizaban desde una época muy temprana en la evolución del ser humano. Probablemente la farmacología es más antigua que la agricultura. Hasta el día de hoy los metabolitos secundarios son medios medicinales o f i c i a l e s , o sustancias previas a éstos, irreemplazables; p. ej., algunos glucósidos, activos para combatir la insuficiencia cardíaca, la vinblastina y el taxol para combatir ciertos tipos de cáncer, el remedio contra la tos codeína, y la m o r f i n a c o m o analgésico potente.

A continuación presentaremos, a base de ejemplos, laformación, las estructuras y las funciones de algunos metabolitos secundarios. Los grupos estructurales más representados son los fenoles, los terpenoides y los alcaloides.

340

6 Fisiología d e l m e t a b o l i s m o

fosfoenolpiruvato + er¡trosa-4-fosfato

i i ácido shikimico 2-oxoglu-

CO

a. - -

ácido 2-succinil-

tarato

w

(

COOH COOH

I

^

ácido corismico

piruvato

benzoico

i

1

fenilalanina

tirosina

i i

residuo fitil

i residuo

COOH

prenil residuo

HOOC OH

O

O

juglona

prenil

OH

filoquinona

familia del ácido cinámico

a-tocoferol

ácido homogentísico ^Pren¡l

Y malonil-CoA

O plastoquinona

reducción

CH 2 OH

R cumarina

^ ^ / C O O H OH

R

alcohol cinámico

ácido fenolcarbónico

O

flavonoide

residuo prenil

a

H3CO

COOH

lignina

OH

ácido salicílico

Fig. 6-114:

HjCO^

||

^ r e s i d u o prenil

O ubiquinona

D e r i v a c i ó n a partir d e la vía del s h i k i m a t o d e a l g u n o s g r u p o s de c o m p u e s t o s f e n ó l i c o s c o r r i e n t e s . El r e s i d u o R a p a r e c e c o m o represen-

t a n t e de t o d o s los s u s t i t u y e n t e s e x i s t e n t e s . Para m e j o r c o m p r e n s i ó n se h a n m a r c a d o e n r o j o y c o n p u n t o s a l g u n o s á t o m o s de C p r o c e d e n t e s de las etapas i n m e d i a t a m e n t e anteriores.

6.16.1 Fenoles Los fenoles poseen como rasgo estructural común por lo menos un anillo aromático que es sustituido mediante uno o más grupos O H . Estos, por su parte, también pueden ser sustituidos (p. ej., por -OCH,, el grupo metoxi). Varias vías metabólicas conducen a fenoles. Las más importantes son: • •

la vía del shikimato y las vías que derivan de ella: la vía del acetato-malonato;

• la vía de la síntesis de terpenoides (v. 6.16.2), y • combinaciones de estas vías metabólicas. Hallamos ejemplos de fenoles derivados de la ruta del shikimato en la fig. 6-114, entre ellos los transportadores de electrones de la fotosíntesis, la plastoquinona y la filoquinona (fig. 6-56), la ubiquinona, un sistema redox de la cadena respiratoria (fig. 6-95), el a-tocoferol, que encontramos en las membranas de los plastidios y a cuyos lipidos de membrana protege de la oxidación. La juglona es una naftoquinona presente en las hojas y frutos del nogal (Ju-

341

6 . 1 6 M e t a b o l i s m o secundario

glans regia) que muestra propiedades antimicrobiales y alelopáticas (v. 9.5, 9.23). En el metabolismo del fenol desempeña un papel importante la familia del ácido cinámico y sus numerosos derivados, de los cuales sólo se han representado unos cuantos en la fig. 6-114. El ácido cinámico se forma en los plastidios a partir de fenilalanina (reacción fenilalaninaamonio-liasa - P A L - , fig. 6-115). La PAL es un enzima clave del metabolismo del fenilpropano (los fenilpropanos se caracterizan por la existencia de un anillo benzol y una cadena lateral C, abierta, p. ej. el ácido cinámico; a menudo el concepto también se usa para todos los metabolitos que derivan de aquí) regulado mediante un gran número de factores (p. ej., luz, aplicación, infestación por patógenos). Los inhibidores del enzima, como p. ej. el ácido 2-aminoindano-2-fosfórico (AIP), han contribuido mucho a explicar la importancia de la PAL y de los fenilpropanos. Los derivados del ácido cinámico (fig. 6-115) que, junto a éste, constituyen los miembros de la familia del ácido cinámico se originan mediante sustituciones específicas. La variación de una estructura básica por sustitución es uno de los motivos para el gran número de metabolitos secundarios en las plantas. Son metabolitos secundarios derivados del ácido cinámico las cumarinas. que, como sustancias amargas, muestran un efecto inhibidor del consumo (presencia, p. ej., en el meliloto, en la aspérula olorosa). La síntesis de cumarina se representa en la fig. 6-116. La sustancia amarga sólo se libera cuando hay una herida y, en las células intactas, se almacena en los vacúolos como sustancia previa. A partir del ácido cinámico se originan ácidos fenolcarbónicos por oxidación (1 A partir del mismo ácido cumárico se forma de este modo ácido benzoico, y, a partir de éste, por hidroxilación en la posición orto, ácido salicílico, un fenol antimicrobial eficaz, sobre el que se discute una función adicional como sustancia señal en la inducción de una resistenciasistémica adquirida (SAR, v. 9.3.1, 9.3.4). Los alcoholes cinámicos proceden del ácido cinámico por reducción y representan los sillares monoméricos de la lignina. De la síntesis de lignina se hablará en el punto 6.17.2. Los flavonoides (derivados del fiavano, fig. 6-114; otras estructuras, fig. 6-117) son un grupo de sustancias secundarias muy representado, con múltiples funciones, que se presentan particularmente en angiospermas y que hasta el momento no se han encontrado en algas y hongos, hepáticas y antocerotes. Según la estructura del heterociclo que contiene el oxígeno, los flavonoides se clasifican en distintos grupos, cuyas relaciones biosintéticas se presentan en la fig. 6-117. Todos ellos tienen en común el armazón flavánico. La biosíntesis empieza con el ácido p-cumárico «activado», el p-cumaroil-coenzima A. A esta molécula inicial, el enzima calcona-sintasa pega sucesivamente tres unidades malonil-CoA. descarboxilando y disociando los coenzimas A, de modo que se forma una sustancia intermedia policétida, la cual, por disociación de la cuarta molécula coenzima A , se cicla a calcona. Pasando por los pasos de la fiavanona. del dihidroflavonol y del flavan3,4-diol se llega finalmente al grupo antocianidina, en el cual el sistema de electrones rc de los anillos aromáticos A y B están conjugados entre sí por el heterociclo insaturado. Por consiguiente las antocianidinas absorben luz visible, sus disoluciones están coloreadas, según el tipo de

sustitución, desde rosa pálido a azul oscuro; el resto de grupos de flavonoides representados absorben en el ultravioleta.

NH 2

CCx

familia del ácido cumárico

ácido aminoindano2-fosfónico

PO 3 H 2

Hv

yCOOH

R= J w

H

OCH:

ácido transcumárico

HO

OH

OH

ácido p-cumárico

ácido ferúlico

T

OCH 3

H 3 CO

OCH 3

OH

ácido 5-hidroxiferúlico

Fig. 6-115:

F o r m a c i ó n y s u s t i t u c i ó n d e l á c i d o t r a n s - c i n á m i c o . El á c i d o

2 - a m i n o i n d á n - 2 - f o s f ó n i c o es u n i n h i b i d o r m u y c o m p e t e n t e d e la f e n i l a lanina-amonio-liasa.

)

COOH 1

í i i

u

COOH 1

COOH VACÚOLO

J v

O

O—glucosa

H

—~ U

ácido transcinámico

glucósido del ácido trans-o-cumárico

ácido transo-cumárico

radiación UV

cuando hay lesión

fí^COOH OH

Fig. 6-116:

glucosidasd

^

0

- glucosa

*T

H?0

cumarina

fí^COOH

glucosa ácido ciso-cumárico

V

glucósido del ácido cis-o-cumárico

B i o s í n t e s i s d e la c u m a r i n a . O t r o s i n t e g r a n t e s d e la f a m i l i a

del ácido c i n á m i c o (fig. 6 - 1 1 5 ) reaccionan d e m o d o a n á l o g o al corresp o n d i e n t e a las c u m a r i n a s s u s t i t u i d a s .

342

6 Fisiología del metabolismo

COOH

3 C02 + 3 CoASH

CoASH

p-cumaroil-CoA

ATP

calconasintasa

AMP + PPi OH

3 HOOC-CH2-C^S-COA

ácido p-cumárico

3 malonil-CoA

OH

OH

NADPH + H

calconasintasa

CoASH

0¿

i

2-oxoglutarato

OH O dihidroflavonol (dihidrokaempferol)

o

intermediario policeto

OH flavanona-3hidroxilasa

o

CO, + succinato

OH

calcona-flavanonaisomerasa

O

flavanona (naringenina)

isoflavona, pterocarpanos

OH calcona (naringenina-calcona)

djhidroxiflavonol-

>

J reductasa

OH

CO, + succinato oxoglutarato

antocianidinasintasa

OH

OH

flavano-3,4-diol (leucopelargonidina)

OH

OH antocianidina (pelargonidina)

Fig. 6 - 1 1 7 : Biosíntesis de a l g u n o s g r u p o s de flavonoides a partir de p - c u m a r o i l - C o A y m a l o n i l - C o A . Junto al n o m b r e de los grupos de flavonoides se indican, entre paréntesis, los n o m b r e s de las sustancias representadas. Los flavonoides se presentan en general c o m o glucósidos (consúltese texto). Las otras sustituciones del anillo B ( g r u p o s -OH, - 0 C H 3 ) se dan a partir de los escalones de los diversos g r u p o s de flavonoides. En lugar del p - c u m a r o i l - C o A , la biosíntesis t a m b i é n p u e d e partir de u n ácido cinámico sustituido superior (pero no del m i s m o ácido cinámico). La flavanona-3-hidroxilasa y la antocianidina-sintasa pertenecen al g r u p o de las dioxidasas d e p e n d i e n t e s del Fe 1 ' y del ascorbato, las cuales oxidan, c o m o cosustrato, 2-oxoglutarato. Transcurso de la reacción, fig. 7 - 5 3 .

Las estructuras básicas de los flavonoides continúan variando mediante la sustitución subsiguiente del anillo B (tipo de sustitución, fig. 6-115) así como por glucosilaciones de distintas posiciones (grupos OH del anillo A y del heterociclo, más raramente, del anillo B), de modo que se obtiene una multiplicidad considerable de estructuras. Los glucósidos de los flavonoides se depositan en los vacúolos. Hacen las veces de pigmentos protectores de UV (¡altas concentraciones en las células de la epidermis!). Los antocianos (glucósidos de la antocianidina), actúan como pigmentos quimocromos (vacuolares, solubles en agua) en flores (p. ej. en rosas, espuelas de caballero, neguillas, begonias), hojas (¡col lombarda!) y frutos (p. ej., manzana), más raramente en raíces (balsaminas). Los colores abarcan desde el rosa pálido hasta el ultravioleta pasando por azul oscuro, según el tipo de sustitución, el pH vacuolar y la combinación de cationes del contenido vacuolar. A l g u n o s antocianos f o r m a n agregados supermoleculares incluyendo iones metálicos, azúcares y otros metabolitos. Seguramente los flavonoides también tienen un efecto protector contra oxidación. Los flavonoides de tipo catecol (con dos grupos OH vecinos en el anillo B) se eliminan de las raíces como sideroforos. Los bacterios del género Rhizobium (simbionte de las nudosidades de las raíces) y Agrobacterium (microbio patógeno de los tumores del cuello de las raíces) utilizan flavonoides de la raíz exudados como

sustancias de señal para reconocer organismos hospedantes (v. 9.2.1, cuadro 9-2). Por transposición del anillo B. a partir de flavanonas se forman isoflavonas (fig. 6-118). La isoflavona genisteína de Genista tinctoria y del haba de soja es un inhibidor de la tirosina-quinasa que se utiliza en la terapia para la leucemia. La daidzeína, que se cuenta igualmente entre el grupo de las isoflavonas, es la sustancia previa de los pterocarpanos (p. ej.. la gliceolina del haba de soja. Glycine max). Aquí se trata de una flcoalexina. Por ficoalexinas se entiende en general metabolitos secundarios microbialmente activos sintetizados por la planta a consecuencia de una infección patógena (= inducidos por patógenos) (v. 9.3.4). Los pterocarpanos y las isoflavonas. que encontramos especialmente en las fabáceas, son fungicidas y herbicidas.

Se ha visto con la síntesis del anillo A de los derivados flavánicos. al lado de la vía del shikimato, una segunda posibilidad de biosíntesis de anillos aromáticos en la célula vegetal, a la que se da el nombre de vía del acetato-malonato (el malonil-CoA se forma por carboxilación del acetilCoA. fig. 6-102). Como en la reiterada condensación de unidades acetato en estas reacciones no se da de inmediato la reducción - a diferencia de lo que pasa en la biosíntesis de los ácidos grasos-, se originan primero productos intermedios (no vistos libres) a los que se les da el nombre de policétidos. que se ciclan en anillos benzólicos hidroxilados. Tales sustancias formadas por aromatización de policétidos también se llaman acetogeninas. La vía de biosíntesis se si-

6.16 Metabolismo secundario

cHj

<*3

CH2=C-CH=CH2

CH2=C-CH2-CH2-O-

isopreno E (2-metil-1,3butadieno) naringenina (una flavanona)

343

isopentenil-pirofosfato

o®©

genisteína (una isoflavona) residuo prenil

daidzeína (una 5-desoxi-isoflavana)

gliceolina (un pterocarpano)

Fig. 6-118:

Derivación de las ¡soflavonas por transposición d e f l a v a n o nas y derivación de p t e r o c a r p a n o s a partir d e isoflavonas (rojo = á t o m o s procedentes d e sustancias previas ¡soflavónicas).

citoplasmáticamente:

plastidialmente:

vía del acetato-mevalonato

vía de la 1-desoxi-D-xilulosa

. N 3 CHj—C~S—CoA

coo

acetil-CoA

I CH 3

H3C

HOOC

ii

.H

L - --•

c=o

H2CO-®

piruvato OH

i H-C-OH *

D-3-fosfogliceraldehído

C^S-CoA

H

3-hidroxi-3-metilglutaril-CoA

co2

NADPH + H CoASH

o

ll 6 HOOC-CH2-C-vS-CoA malonil-CoA

H3C

HOOC

?' c=o

NADP

I HO-C-H I H-C-OH

OH

CH 2 OH

H2CO-®

ácido mevalónico

1-desoxi-D-xilulosa5-fosfato

ATP

COOH O

O

2 ATP

intermediario policeto

¡sopentenilpirofosfato

Fig. 6-120:

Síntesis de la sustancia previa a los terpenoides, el isopent e n i l - p i r o f o s f a t o por la vía c i t o p l a s m á t i c a del a c e t a t o - m e v a l o n a t o y por la vía plastidial d e la 1-desoxi-D-xilulosa. Extensión de a m b a s vías en plantas inferiores y procariotas, v. texto. OH

O

plumbagina (una naftoquinona)

Fig. 6-119:

Biosíntesis d e la p l u m b a g i n a d e Drosophyllum lusitanicum a partir d e la vía del a c e t a t o - m a l o n a t o . El i n t e r m e d i a r i o p o l i c e t o n o se presenta c o m o p r o d u c t o i n t e r m e d i o concebible.

gue sobre iodo en plantas y microorganismos, en especial hongos y bacterios, para la síntesis de numerosos derivados del ácido benzoico, p. e j „ antroquinonas, distintos antibióticos (p. ej., la tetraciclina de estreptomicetes o la griseofulvina de especies de Penicillium), y varios ácidos liquénicos. Las policétido-sintasas son enzimas multifuncionales que ya han sido elaborados de forma recombinante y utilizados en Streptomyees para síntesis biotécnica. En la fig. 6-119 se muestra un ejemplo de una biosíntesis sencilla de acetogenina. La plumbagina, una naftoquinona. se presenta en grandes cantidades en las hojas de las droseras Dro-

sophylhtm lusitanicum y tiene una acción microbicida. Supuestamente, protege los órganos mucosos de estas plantas insectívoras de enfermedades por hongos o bacterios. Se observa que la juglona. una sustancia muy próxima estructuralmente. se sintetiza de forma totalmente distinta (fig. 6-114): ¡las analogías estructurales no indican siempre un parentesco biosintético! Una tercera posibilidad de sintetizar un anillo aromático lo ofrece la biosíntesis de terpenos, de la que se hablará en el punto siguiente (v. 6.16.2).

6.16.2 Terpenoides Se llaman terpenoides (o isoprenoides) todos los compuestos que pueden descomponerse formalmente en sillares isopreno y que derivan biosintéticamente del isopentenil-pirofosfato (fig. 6-120). Según el número de sillares

344

6 Fisiología del metabolismo

Tab. 6 - 2 5 : Vista general sobre las clases de terpenos y a l g u n o s representantes típicos. C a n t i d a d d e u n i d a d e s Cs

Clase

Ejemplo

F u n c i ó n ( e s ) d e la s u s t a n c i a

1

Hemiterpenos

Isopreno

Protección de la m e m b r a n a ante daños provocados por el calor (?)

Residuo prenilo en citoquininas Residuo prenilo en pterocarpanos

Fitohormona Fítoalexina

Tímol, m e n t o l , alcanfor 1,8-cineol

Sustancias repelentes en artrópodos

Sirenina

Atrayente de g á m e t a s ( = gamones) de

Capsidiol

Allomyces Fitoalexina

2

3

4

6(2x3)

Monoterpenos

Sesquiterpenos

Diterpenos

Triterpenos

Sustancia alelopátíca

Fitol

Anclaje de la molécula de clorofila en la proteína

Giberalína Taxol

Fitohormona Fungicida, inhibidor de la división celular

Fitoesteroles (p. ej. sitosterol) Cardenólidos Saponinas (p. ej. digitonina) Brasinólidos

C o m p o n e n t e s de la m e m b r a n a Venenos para nervios y corazón Microbicida con efecto detergente Reguladores del crecimiento

8(2x4)

Tetraterpenos

Carotenoides (carotenos, xantofilas)

Pigmentos fotosintéticos accesorios Pigmentos

6-10

Oligoterpenos

Residuos prenilo de plastiquinona, ubíquinona

Anclaje de los sistemas redox a las m e m b r a n a s tilacoidal y mitocondrial

15

Oligoterpenos

Dolicol

Receptor de oligosacáridos del RE para la biosíntesis de glucoproteínas

£500 = 100

Politerpenos

Caucho (todo-cis) Gutapercha (todo-trans) Esporopolenina

Contra herbivorismo (en el látex) Contra herbivorismo (en el látex)

C 5 , los terpenoides se coordinan en grupos (tabla 6-25), que son muy representativos y cuyos integrantes desempeñan un gran número de funciones, entre ellas muchas funciones ecoquímicas. Hasta hace poco no se había descubierto que las plantas disponen de dos posibilidades para sintetizar la unidad C5 isopentenil-pirofosfato (fig. 6-120): •

una biosíntesis citoplasmática que parte del acetilCoA, con ácido mevalónico como intermediario. • una biosíntesis plastidial que parte del piruvato y del D 3-fosfogliceraldehído, con l-desoxi-D-xilulosa-5-fosfato como intermediario. La vía de la desoxi-D-xilulosa-5-fosfato también está establecida en los cianobacterios y algunos otros, mientras que otros bacterios utilizan la vía del acetato-mevalonato. En algas verdes parece que sólo existe la ruta de la 1-desoxi-D-xilulosa, en Euglena gracilis se sintetizan tanto isoprenoides citoplasmáticos como plastidiales por la ruta del acetato-mevalonato. El desarrollo de las distintas clases de terpenoides de plantas superiores -conocidas hasta el momento- por las vías del acetato-mevalonato o de la 1 -desoxi-D-xilulosa está representado en la fig. 6-121. La fig. 6-122 ilustra el principio de reacción de la condensación lineal de unida-

Polímero estructural de la polenexína

des C5 y de la biosíntesis de los precursores de los tri- y tetraterpenos. El isopentenil-pirofosfato está en equilibrio con la forma isomérica dimetilalil-pirofosfato. Los monoterpenos (C l0 ) resultan de la adición al C, de un isopentenil-pirofosfato (IPP) del carbocatión que se crea a partir del dimetilalilpirofosfato por disociación enzimática del enlace C - 0 (adición cabeza-cola). Del mismo modo se forman los sesqu i terpenos (C l5 ), a partir de geranil-pirofosfato e IPP, y los diterpenos (C20), a partir de farnesil-pirofosfato e IPP (fig. 6-122). Los enzimas que catalizan estas reacciones se llaman prenil-transferasas. Las moléculas lineales geranil-pirofosfato (C |0 ), farnesil-pirofosfato (C |5 ) y geranilgeranil-pirofosfato (C,0) son las sustancias iniciales para las múltiples transformaciones moleculares en la serie de los mono, sesqui y diterpenos (tabla 6-25, fig. 6-122, 6-123). Sólo en las compuestas se han encontrado hasta el momento cerca de 1000 sesquiterpenos y diterpenos. Son hemiterpenos, en los cuales es típico que haya uno o varios residuos prenil condensados a moléculas no terpenoides, los pterocarpanos (gliceolina, fig. 6-118) y las citoquininas (v. 7.6.2), un grupo de fitohormonas. Cuando hace mucho calor, algunos árboles en particular (especialmente las especies Quercus y Populus, entre las coniferas sólo las especies Picea) sintetizan, a partir de dimetilalil-pirofosfato, isopreno. el cual se libera a la atmósfera. No se ha demostrado si el isopreno, como se propone, protege las

6.16 Metabolismo secundario

PLASTIDIOS

CITOPLASMA

D-3-fosfogliceraldehído

piruvato 3 acetil-CoA

1 -desoxi-D-xilulosa-5-fosfato

ácido mevalónico

I

i

DMAPP

;

+IPP I

i

V.

GPP ( C 1 0 )

IPP

+• isopreno •

?

DMAPP ^

^

345

Fig. 6-121:

C o m p a r t i m e n t a c i ó n de la biosíntesis de terpenoides en las plantas superiores. Todavía no está claro e n qué c a n t i d a d es exp o r t a d o al citoplasma el isopentenil-pirofosfato p r o d u c i d o plastidíalmente. - Según H.K. Líchtenthaler. - D M A P P dimetílalil-pirofosfato, FPP farnesíl-pirofosfato, GGPP g e r a n i l - g e r a n i l - p i r o fosfato, GPP geraníl-pirofosfato, IPP isopentenilpirofosfato.

IPP

+IPP

monoterpenos

+IPP | +IPP

I •

*

GGPP (C 2 0 ) +IPP

hi

2x

diterpenos (p. ej., fitol) tetraterpenos (C J (p. ej., carotenoioes)

cadenas laterales de plastoquinona-9 (C45)

+IPP

sesquiterpenos FPP ( C 1 5 ) +IPP

\2x

i

triterpenos (CJ0) (p. ej.# esteroides)

politerpenos

V

membranas fotosintéticas de daños debidos al calor. El desprendimiento de isopreno puede ser notorio y llevar a pérdidas del 10-50 % del carbono fijado. El vaho azul sobre los bosques cuando hace mucho calor se debe a la emisión de isopreno. Globalmente, la emisión de isopreno por parte de las plantas significa una repetición de la emisión antropógena de hidrocarburos. Las piretrinas (de especies Chrysanthemum) son hemiterpenos en los que dos unidades C\ están unidas ente sí y con un anillo ciclopropano (fig. 6-123). Son muy eficaces como insecticidas naturales, que también se producen comercialmente. Los monoterpenos se hallan en abundancia como partes integrantes de los aceites esenciales, y pueden tener la función de sustancias atrayentes, pero también de repelentes (estas últimas especialmente frente a artrópodos). El 1,8-cineol y el alcanfor son componentes de las sustancias alelopáticas volátiles cedidas por Salvia leucophylla en el chaparral califomiano, las cuales se acumulan en el suelo en los alrededores ( 1 - 2 metros) de las matas de salvia, inhibiendo allí fuertemente el crecimiento de otras plantas (v. 9.5). Un sesquiterpeno es, p. ej.. el juvabión de la madera de Abies balsaminea, el cual impide el desarrollo de insectos gracias a su acción de hormona juvenil, y la sirenina, una sustancia que atrae gámetas (= gamones) del moho acuático Allomyces (v. 8.2.1.1). Ejemplos de diterpenos son el fitol, que sujeta la clorofila a las proteínas ligantes de clorofila (v. 6.4.2), y la clase de fitormonas de la giberelina (v. 7.6.3). El taxol del tejo del Pacífico (Taxus brevifolia) consiste en un diterpeno altamente sustituido que se deposita en la corteza de los árboles y que probablemente actúa tóxicamente sobre los hongos. El taxol se fija a los microtúbulos de los husos de la división celular (cuadro 2-2), evitando su despolimerización: interrumpe la mitosis. En este mecanismo se fundamenta el efecto citoplasmático del taxol, el cual hoy en día tiene utilidad para tratar tumores (es eficaz, p. ej., contra el cáncer de pecho).

Los triterpenos se forman por dimerización cola/cola de dos cuerpos C I5 (farnesil-pirofosfato) (fig. 6-122). El escualeno que se origina se cicla, formándose el esqueleto esteroideo, y es la sustancia inicial para la biosíntesis de

esteroides (p. ej., fitoesteroles, saponinas, brassinolidas) y otras clases de triterpenos. Las saponinas son glucósidos esteroideos muy difundidos. Las encontramos, entre otros, en la testa de muchas semillas, en raíces y rizomas, y protegen muy eficazmente de la infestación por microbios. La acción tóxica de las saponinas se origina a raíz de daños a la membrana: las saponinas son detergentes (de ahí su nombre). La diosgenina, la aglicona (= residuo sin azúcar de un glucósido) del glucósido de la diosgenina, se obtuvo durante muchos años a partir de rizomas de lianas tropicales de América Central del género Dioscorea. y se usó como precursor de esteroides semisintetizados utilizados farmacéuticamente (p. ej., corticoesteroides, inhibidores de la ovulación) hasta que la escasez de plantas silvestres hizo que se prohibiera su exportación. Hoy, como sustancias previas se utilizan ácidos biliares animales procedentes de mataderos. Ciertas cepas del hongo Gaeumannomyces graminis pueden infectar las raíces de Avena sativa después de destruir enzimáticamente la saponina de la planta, que se encuentra en la epidermis de la raíz (avenacina A - l ) . Las cepas sin el enzima correspondiente sólo pueden infestar las especies de Avena que carecen de saponina (p. ej.. Avena longiglumis). También pertenecen a los esteroides los cardenólidos (glucósidos cardíacos), p. ej., la estrofantina y los glucósidos digitálicos digitoxina y digoxina. Especialmente los últimos se utilizan para combatir la insuficiencia cardíaca. En dosis exactas retardan el ritmo cardíaco, pero en dosis mayores son muy venenosos para los mamíferos. La acción tóxica se basa en un entorpecimiento de la conducción de estímulos en el sistema nervioso (inhibición de la Na*/K*-ATPasa). Las orugas de la mariposa monarca (Danaus plexippus) viven en las plantas de la seda Asclepias curassavica (apocináceas, antes asclepiadáceas) y almacenan los glucósidos cardíacos de ésta en su abdomen. Las mariposas adultas son. por lo tanto, incomestibles para los pájaros, sus principales enemigos, ya que los glucósidos cardíacos causan fuertes náuseas. Los pájaros jóvenes pronto aprenden a evitar a las mariposas monarca como alimento. El ropaje llamativo del lepidóptero contribuye a ello.

346

6 Fisiología del metabolismo

piretrina I isopentenil-pirofosfato (IPP)

dimetilalil-pirofosfato (DMAPP)

monoterpenos

€io geranil-pirofosfato (GPP)

monoterpenos

mentol

timol

alcanfor

1,8-cineol

sesquiterpenos

C,5

HOH 2 C farnesil-pirofosfato (FPP)

sesquiterpenos

HOH 2 C sirenina

juvabión *~30

¿

triterpenos

*

diterpenos escualeno

j

¿20

diterpenos

—

geranil-geranil-pirofosfato (GGPP) +

taxol (un diterpeno altamente sustituido) geranil-geranil-pirofosfato (GGPP)

triterpenos (esteroides)

Qo digoxina (un cardenólido) tetraterpenos

fitoeno

Fig. 6-122:

Síntesis m o d u l a r d e terpenoides. Por a d i c i ó n cabeza/cola de sustancias previas se v a n o r i g i n a n d o los precursores m o n o - , sesqui- y dit e r p e n o s ( t a m b i é n , a u n q u e n o m o s t r a d o s aquí, o l i g o - y pol¡terpenos); por a d i c i ó n cola/cola d e dos m o l é c u l a s d e f a r n e s i l - p i r o f o s f a t o se f o r m a el precursor C J0 d e los triterpenos, el escualeno, y por a d i c i ó n cola/cola d e dos moléculas g e r a n i l - g e r a n i l - p i r o f o s f a t o , el precursor C 40 d e los t e t r a t e r p e nos, el f i t o e n o .

Análogamente a los triterpenos, los t e t r a t e r p e n o s se crean por dimerización cola-cola de dos unidades C,() (geranil-geranil-pirofosfato) (fig. 6-122), formándose fitoeno. Éste es el precursor de la biosíntesis de carotenoides (fig. 6-50), que ya fueron introducidos en su función como pigmentos fotosintéticos accesorios (v. 6.4.2). Más allá de

Fig. 6-123:

Ejemplos d e la estructura d e representantes característicos >

d e distintas clases de terpenoides.

R = H: diosgenina (una sapogenina) R = azúcar: glucósido de la diosgenina (una saponina)

6.16 Metabolismo secundario

esto, los carotenoides también sirven para pigmentar flores (p. ej. la violaxantina en Viola) y frutos (el colorante del tomate, la licopina, es un carotenoide de cadena abierta), pero también se encuentran en otros órganos (p. ej., el (3-caroteno en la raíz nabiforme de la zanahoria, Daucus carota). Estos colorantes plasmocromos (= unidos a la membrana) se acumulan en los plastidios (cloroplastos, cromoplastos). Los oligoterpenos constan de 5 a 15 unidades C,. Se encuentran como anclajes lipófilos de la membrana, p. ej., en el caso de la ubiquinona. la plastoquinona. la filoquinona (figs. 6-56, 6-95). El dolicol-pirofosfato (C7S) es el dador de oligosacáridos para la biosíntesis de glicoproteínas en el retículo endoplasmático.

1 acetil-CoA + 3 malonil-CoA I I

connna, un pseudoalcaloide

Se engloban como alcaloides todas las sustancias que contienen nitrógeno enlazado heterocíclicamente (por eso reaccionan alcalíticamente), pueden derivarse en su biosíntesis de los aminoácidos y a menudo provocan efectos específicos sobre el sistema nervioso de los vertebrados. Estos alcaloides puros se contraponen a los pseudoalcaloides. en los cuales el nitrógeno no procede de un aminoácido (p. ej. coniína, el veneno de la cicuta, Conium maculatum, fig. 6-124, cuyo nitrógeno procede del amoníaco). Se llaman protoalcaloides los alcaloides que provienen de aminoácidos, en los cuales el nitrógeno no se presenta de forma heterocíclica (p. ej., la mescalina de Lophophora williamsii, fig. 6-125).

nicotina, un alcaloide de Nicotiana

CH 3

malonil-CoA fenilalanina

escopolamina, un alcaloide tropánico

cocaína, un alcaloide tropánico

2 tirosina

^

morfina, un alcaloide morfínico

codeina, un alcaloide morfínico

dimetilalilpirofosfato ,CH,

triptófano triptófano

ácido lisérgico, un alcaloide indólico

quinina, un alcaloide quinolínico

COOH

tirosina

Los alcaloides son casi siempre principios amargos o toxinas que sirven para proteger contra la ingestión; algunos

Fig. 6 - 1 2 4 : E j e m p l o s d e la e s t r u c t u r a y c o n d u c c i ó n m e t a b ó l i c a d e representantes típicos de los alcaloides.

ornitina

ornitina

HO

A este grupo de sustancias vegetales secundarias, tan rico en representantes, pertenecen hasta el momento 10 000 sustancias conocidas (v. tabla 6-24). de estructura muy variada y, en parte, muy complicada, que encontramos en plantas inferiores (¡hongos!) y superiores (fig. 6-124). Son ricas en alcaloides, p. ej.. las solanáceas, las papaveráceas, las apocináceas y las ranunculáceas; son pobres en alcaloides, en general, las plantas ricas en terpenos. p. ej. las labiadas y las compuestas.

glicerina, aspartato

i

Los politerpenos caucho (p. ej., en el látex presente en Hevea brasiliensis y Parthenium argentatum) y gutapercha (de Palaquium batata, sapotáceas) se originan igualmente por condensaciones sucesivas de unidades C 5 , en el caucho, hasta 5000. Los polímeros presentes en el jugo lácteo (látex) evitan que las plantas sean comidas. El caucho (todo-cis-poliisopreno) se utiliza para fabricar goma natural, la gutapercha (todo-trans-poliisopreno); antes de que aparecieran los polímeros sintéticos servía para aislar conductores eléctricos. De forma análoga se construyen probablemente las esporopoleninas de la exina del polen (fig. 11-174). El chicle, un politerpeno del tipo caucho del chicozapote (Martilleara zapata, sapotáceas), suministra la sustancia fundamental para la goma de mascar natural.

6.16.3 Alcaloides

347

HOOC R = CH ( , vinblastina, R= CH0, vincristina, un alcaloide indólico dímero

betanidina, una betalaína

COOH

348

6 Fisiología del metabolismo

Fig. 6-125:

Biosíntesis de la mescalina a partir

de L-tirosina.

h ( h

o

A / J

NH2

OCHj

h

o

v y ^ A

^

NH2

OCH3

H 3 C h

o

°rr^

J ^ J

NH2

OH

6 mescalina (3,4,5-trimetoxifeniletilamina)

se sintetizan con más intensidad cuando hay infección patógena; reproducen por lo tanto los microbicidas fitoalexinas (p. ej., el alcaloide de benzofenantridina macarpina de la amapola de California, Esc/ischolzia californica). La acción protectora contra ingestión de los alcaloides no sólo va dirigida contra vertebrados, sino también contra animales invertebrados: la nicotina del tabaco (Nicotiana tabacum) es un insecticida muy eficaz Las betaiaínas se cuentan entre los alcaloides, colorantes quimocromos. a los cuales pertenecen las betaxantinas amarillas y las betacianinas coloreadas desde el rojo hasta el violeta. Las encontramos en las cariofilales (cactáceas, amarantáceas, antes quenopodiáceas, v. 11.2), entre otros, como colorantes de las llores, y nunca se hallan juntas con los antocianos. El colorante de la remolacha azucarera (Beta vulgaris) es la betanidina (fig. 6-124), una betalaína del grupo de la betacianina. Es igualmente una betalaína el colorante rojo del sombrero de Amonita muscaria. Manifiestamente, la ruta biosintética de las betaiaínas ha comenzado como mínimo dos veces en la evolución. El efecto sobre el sistema nervioso central de muchos alcaloides los conviene en drogas con una considerable capacidad de provocar adicción. Entre ellas se cuenta la morfina de la adormidera (Papaver somniferum), así como la mescalina del cactus peyote, la cocaína de la coca (Erythroxylum coca) y el alcaloide ácido lisérgico del cornezuelo del centeno (Claviceps purpurea), que ya desempeñaba un papel en el antiguo culto a Démeter. El alcaloide tropánico escopolamina, presente en determinadas solanáceas, era el principio activo principal de los ungüentos de las brujas de la Edad Media y se considera el responsable de las visiones, que aparecen con altas dosis. Sin embargo, muchos alcaloides son más bien una bendición que una maldición, e irreemplazables médicamente, como los alcaloides indólicos dímeros vinblastina y vincristina de la vinca de Madagascar (Catharanthüs roseas), que sirven para tratar la leucemia; la quinina del árbol de la quina (Cinchona), para la profilaxis de la malaria, o la codeína de la adormidera, una sustancia muy similar a la morfina, eficaz como remedio contra la tos.

Aquí no podemos hablar de la biosíntesis de alcaloides, demasiado complicada. Como ejemplo de una síntesis sencilla, la fig. 6-125 ofrece la formación del protoalcaloide mescalina.

6.16.4 Glucosinolatos y glucósidos cianógenos Debido a su gran difusión, son sustancias vegetales secundarias importantes los glucósidos cianógenos y los glucosinolatos. que se excluyen recíprocamente en coexistencia y sirven como defensa contra ingestión. Se conocen unos 60 glucósidos cianógenos distintos y unos 150 glucosinolatos distintos. Se han señalado más de 2500 especies cianógenas de distintas familias: los glucosinolatos se presentan especialmente en las familias del orden de las capparales (p. ej., brasicáceas, capparidáceas, tropaeoláceas). El berro de Thale (Arabidopsis thaliana, brasicácea) contiene más de 25 glucosinolatos diferentes. Los glucosinolatos y los glucósidos cianógenos derivan de los aminoácidos y tienen en común el primer paso de su biosíntesis, la formación del intermediario aldoxima (fig. 6-126). Otro aspecto en común es la reserva de los productos finales en forma de glucósidos en los vacúolos, donde alcanzan grandes concentraciones como precursores preformados de sustancias protectoras contra herbívoros y patógenos. Cuando se destruye el tejido, los glucósidos son disociados por enzimas que se encuentran en las células intactas, separadas de su sustrato (fig. 6-127). A la vez, a partir de los glucósidos cianógenos se forma, junto al azúcar (a menudo glucosa o gentibiosa). una cianhidrina, que se descompone en un aldehido y ácido cianhídrico ( H C N ) por medio de una hidroxinitril-liasa. El ácido cianhídrico es un fuerte inhibidor de la citocromoxidasa e intoxica la respiración mitocondrial (v. 6.10.3.3). Las plantas desintoxican el ácido cianhídrico, que también se forma continuamente en pequeñas cantidades durante la biosíntesis de etileno (v. 7.6.5.1), mediante la (3-cianoalanina-sintasa y transformando p-cianoalanina en asparagina y ácido asparagínico (fig. 6-128). La descomposición enziniática de los glucosinolatos mediante mirosinasas proporciona, junto a la glucosa, una aglicona inestable, que se descompone en distintos productos. en particular isotiocianato (aceite de mostaza) y nitrilo, cuya síntesis viene controlada igualmente por enzimas (fig. 6-127). Los aceites de mostaza tienen un olor y un gusto penetrante (rábano picante) y actúan inhibiendo el consumo, provocan daños en la membrana y por ello

6.16 Metabolismo secundario

HO X R,

NH 3

RL \

CH-C-COO" R2X

1

N I CH-C-COO'

4

H

/OH

A

L-aminoácido

N-dihidroxiaminoácido

C0 2 , H 2 O >1 \ CH—C=N

4 nitrilo

K,

N

W

~ T H2O

4

N

OH

H

OH I R!-C-C=N

R

I

R

2

ci-hidroxinitrilo

\ - H

ácido tiohidroximico

UDPG-J

- UDPG

UDP-^1

glucósido cianógeno

N-OH

W

R2

R,-C-C=N I R2

^•UDP R

1

N-OH

\

o

CH-C

/

// x

2

S—glucosa

desulfoglucosinolato PAPS PAP

ejemplos R

o—glucosa CHJ—C—C=N I CH 3 linamarin a de L-valina

I \

o

/

N-O-SO, CH-C

// N

2

s - glucosa glucosinolato

ejemplo

N-O-SO3" CH2-C,

O - glucosa

brasicina sirve como precursor de la hormona del crecimiento ácido indol-3-acético, por lo menos en determinados estadios del desarrollo (v. 7.6.1.2). Tanto los glucosinolatos como los glucósidos cianógenos están sujetos a una continua construcción y destrucción, y de ahí que 110 se puedan considerar exclusivamente formas de sustancias protectoras de reserva. También son probablemente, por lo menos en ciertas situaciones, depósitos de nitrógeno y azufre (los glucosinolatos), especialmente en raíces y semillas, las cuales pueden mostrar un alto contenido de estos metabolitos secundarios. Durante la germinación, por ejemplo, el contenido de glucosinolatos decrece muy rápidamente.

aldoxima cisteínaazufre

O-glucosa

349

S-glucosa

6.16.5 Coevolución química Se considera seguro que las sustancias vegetales secundarias representan, entre otras cosas, un elemento importante de la resistencia de las plantas frente a herbívoros y patógenos (v. 9.3, 9.4), y que justamente el gran número de medidas particulares de resistencia, entre las cuales se cuentan un amplio espectro de metabolitos secundarios (en una planta puede haber cientos de sustancias distintas). establece una amplia banda de protección efectiva. Sin embargo, mediante coevolución química, los especialistas entre los herbívoros y los patógenos se han adaptado a especies vegetales determinadas, introduciendo sus medidas químicas de protección. A veces, incluso utilizan las sustancias protectoras de sus plantas hospedantes para sus propios fines. Así. los glucosinolatos representan inhibidores eficaces del consumo contra la mayoría de animales, pero, sin embargo, las orugas de la mariposa blanca de la col (Pieris brassicae) sólo toman alimentos que contengan glucosinolatos (p. ej. sinigrina). Ya se ha hablado sobre la reserva de glucósidos cardíacos que se toman con los alimentos a partir de las plantas forrajeras del género Asclepias mediante las orugas de la mariposa monarca (v. 6.16.2). Los glucósidos cardíacos se transmiten al imago y protegen a los animales de sus enemigos -principalmente pájaros.

juntos. Los glucósidos c i a n ó g e n o s q u e se m u e s t r a n c o n t i e n e n glucosa c o m o c o m p o n e n t e d e azúcar. Junto a ésta t a m b i é n se presentan o t r o s azúcares, p. ej., g e n t i o b i o s a e n la a m i g d a l i n a (aglicona c o m o la prunasina).

Los alcaloides lupínicos son muy tóxicos para muchos animales, y se requiere mucho trabajo para cultivar lupinas sin alcaloides (lupinas dulces) como forraje. Cuando hay una mezcla de existencias de lupinas dulces y lupinas con alcaloides, las lupinas dulces son eliminadas por los herbívoros en el transcurso de unos pocos períodos vegetativos, por lo que las existencias de las que contienen alcaloides los sobreviven. También se debe a la presencia de alcaloides lupínicos (p. ej. esparteína) la toxicidad de la escoba negra (Cytisus scoparius). El áfido Acyrthrosiphon spartii, sin embargo, es atraído mediante esparteínas y tiene un nicho ecológico en sus plantas forrajeras que no es accesible a otros animales.

provocan efectos tóxicos en bacterios y hongos. El destino del isotiocianato en la planta no se conoce. Los nitrilos formados son destruidos hidrolíticamente en amoníaco y el ácido carbónico correspondiente mediante nitrilasas. Se supone que el indol-acetonitril formado a partir de gluco-

Se ha investigado particularmente bien la ecología química de los alcaloides pirrolicidínicos (fig. 6-129). Estos alcaloides se presentan en algunos géneros de las asteráceas (p. ej. Senecio, Eupatorium), además de en las borragináceas, en el género Crotalaria (fabáceas) y en el género Phalaenopsis (orquidáceas), así como, aisladamente, también en otras familias. Los alcaloides pirroli-

CH-C=N prunasina de L-fenilalanina

glucobrasicina de L-triptófano

Fig. 6-126:

Biosíntesis y e j e m p l o s de glucósidos cianógenos y glucosinolatos. A u n q u e en los primeros pasos, hasta la a l d o x i m a , las rutas biosintéticas transcurren del m i s m o m o d o y a m b a s clases d e sustancia derivan d e los aminoácidos, los glucósidos y los glucosinolatos nunca se encuentran

350

6 Fisiología del metabolismo

mijo O-glucosa HO—IF

#

CH-CSN

•:

epidermis

durrina V

•i * i

H2O

/í-glucosidasa (%)

•

glucosa

3

OH HO—/

—CH—C = N

hidroxinitril'liasaf•)

HCN

O

W

H O - / —

/

CLOROPLASTO

\

H

p-hidroxibenzaldehido

B rábano picante N-O-SO3"

//

H2C=CH-CH2-C

s— glucosa sinigrina N-O-SO3

H2O

mirosinasa (9)

SO') 2

H2C=CH-CH2-C glucosa

H2C=CH-CH2-N=C=S

s— glucosa sinigrina

alilisotiocianato En presencia de la proteina EPS que se une a la mirosinasa durante la descomposición de los glucosinolatos, se forma en algunas especies preferentemente nitrito: R—C=N

Fig. 6-127:

A l m a c e n a m i e n t o y d e s c o m p o s i c i ó n d e los glucósidos c i a n ó g e n o s y glucosinolatos. Los glucósidos cianógenos (A) y los glucosinolatos (B) son p r o t o x i n a s en las q u e el p r i n c i p i o tóxico (ácido cianhídrico o i s o t i o c i a n a t o y nitrilo respectivamente) sólo se libera c u a n d o se destruye la estructura celular - p . ej., d e b i d o a i n g e s t i ó n por parte d e a n i m a l e s - En las células intactas, los sustratos de sus enzimas están separados por c o m p a r t i m e n t a ción. En el caso de la durrina del m i j o (Sorghum bicolor) el g l u c ó s i d o c i a n ó g e n o se a l m a c e n a e n los v a c ú o l o s d e las células de la epidermis, la |i-glucosidasa e n los d o r o p l a s t o s y la hidroxinitril-liasa en el c i t o p l a s m a de las células mesofílicas, q u e están d e b a j o . El g l u c o s i n o l a t o sinigrina se halla en las células d e la raíz del r á b a n o p i c a n t e (Armoracia rusticana) y en los vacúolos, la mirosinasa e n el c i t o p l a s m a de las m i s m a s células. - Según P. Matile.

cidínicos (p. ej. la senecionina) se encuentran en las plantas en forma de N-óxidos polares, solubles, y tienen un gusto amargo, son tóxicos y también son sustancias mitógenas (= inductoras de la división celular) protectoras de ingestión en los insectos. En su paso por el intestino, los N-óxidos son reducidos a aminas lipófilas, terciarias, que se difunden fácilmente por las células y son oxidadas allí a derivados de la pirrolina por las monooxidasas que contienen citocromo P-450. Estas son hepatóxicas y neumotóxicas y representan medios alcalinizantes. Las larvas de Thyria jacobaea toman los alcaloides de la pirrolizidina de su planta forrajera Senecio jacobaea con la alimentación y los almacenan durante todos los estadios de la me-

tamorfosis; los alcaloides pirrolizidínicos de la arctiída Utetheisa ornatrix (proceden de las plantas forrajeras del género Crotalaria, fabáceas) son incluso transmitidos por los padres en los huevos. La carente toxicidad de los alcaloides para las especies adaptadas consiste en una reoxidación de las aminas terciarias lipófilas que se absorben desde los intestinos en las células del cuerpo a los N-óxidos polares, salinos (fig. 6-129). Las arctiídas, larvas e imagos. se protegen eficazmente contra los enemigos que los comen gracias a los alcaloides almacenados; igualmente los huevos (p. ej.. frente a hormigas). Esto se comprueba gracias a un ropaje llamativo de las orugas y los imagos.

351

6.17 Polímeros fundamentales típicos de las plantas

Las mariposas de las subfamilias danainae (p. ej., especies Danaus) e ithomiinae son atraídas por los alcaloides de la pirrolizidina y sólo los absorben como adultas, p. ej., a través del néctar, pero bastante a menudo extraen los alcaloides de partes de las plantas mientras segregan un líquido desde la trompa hasta la planta, que es reabsorbido de nuevo con los alcaloides. Como aquí la planta no sirve de alimento, hablamos de farmacofagia. Los alcaloides pueden alcanzar el 2-20 % de la masa seca de los animales. Algunas de las mariposas que almacenan alcaloides pirrolizidínicos (p. ej. Danaus plexippus y la arctiída Creatonotus transiens) sintetizan sus sustancias sexuales atrayentes masculinas a partir de los alcaloides absorbidos (feromonas sexuales, p. ej., hidroxi-danaidal en Creatonotus).

NH 4 2 H20

+

coo

i H3N-C—H

cianoalaninasintasa

coo

* I HJN-C-H

COO + I H3N-C-H I cianoalaninaen, nitrilasa

COO"

ácido L-asparaginico

cn2 SH L-cisteína

C N " SH"

C=N p-cianoalanina H?0

coo" • I H3N-C-H cianoalaninahidrarasa

^ 2 r

O '

NH 2

L-asparagina

Fig. 6 - 1 2 8 : Desintoxicación de la cianida (CN~) por las plantas superiores.

ácido nécico estructura fundamental del alcaloide de la pirrolizidina

base necína

N-óxido

i

reducción en el intestino

o=c activación hacia la toxina (en animales) amina terciaria

I

toxina

desintoxicación por N-oxidación (en insectos adaptados)

transformación

i

biosintética en el insecto

N-óx¡do, almacenamiento como sustancia protectora frente a ingestión en el insecto

• N ^ hidroxi-danaidal, sustancia sexual atrayente masculina de Creatonotus transiens

6.17 Polímeros fundamentales típicos de las plantas Junto a los metabolitos moleculares inferiores primarios y secundarios, las plantas sintetizan compuestos poliméricos orgánicos, algunos de los cuales se encuentran en todas las células vivas y no son, por lo tanto, típicamente vegetales, pero otros no se presentan en los animales (o sólo raramente, en casos excepcionales). A estos polímeros típicos de las plantas, siempre y cuando tengan una importancia general (polímeros fundamentales), consagraremos los próximos puntos. Los polímeros fundamentales típicos de las plantas son los polisacáridos estructurales y de reserva, como la lignina, la cutina y la suberina, así como varias clases de proteínas de reserva.

Fig. 6 - 1 2 9 : Ecología química de los alcaloides pirrolizidínicos. Por absorción m e d i a n t e un organismo herbívoro, el alcaloide polar, que se presenta c o m o N - ó x i d o , se reduce e n el intestino, y la a m i n a terciaria, lipófila, es absorbida en las células, d o n d e se oxida al derivado de la pirrolina, tóxico. Los insectos a d a p t a d o s (p. ej., larvas de la arctiída) desintoxican la a m i n a terciaria transform á n d o l a de n u e v o e n el N - ó x i d o polar, y la a l m a c e n a n . A l g u n a s especies de insectos sintetizan sus sustancias sexuales atrayentes masculinas a partir de los alcaloides pirrolizidínicos absorbidos, p. ej. el h i d r o x i - d a n a i d a l . - Según T. Hartmann.

6.17.1 Polisacáridos Las estructuras básicas de los hidratos de carbono ya se presentaron en el apartado 1.4 (figs. 1 -18 a 1 -20). Los polímeros glucanos (polisacáridos) hacen las funciones de sustancias estructurales o de reserva.

6.17.1.1 Polisacáridos estructurales Las paredes celulares vegetales en el estadio primario y secundario contienen una fila de polisacáridos estructurales (también de proteínas estructurales) en proporciones variables (v. 1.4.3, fig. 2-64). En las paredes secundarias domina la celulosa (hasta el 90 % de sustancia orgánica), que también es responsable de la rigidez en las paredes

352

6 Fisiología del metabolismo

primarias, aunque la contenien en proporciones menores (5-10 %). La celulosa es una parte esencial de la pared celular de los oomicetes. Además, también se encuentra en la túnica de los tunicados y es sintetizada por estos mismos animales. Algunos bacterios también son igualmente capaces de formar celulosa. Las moléculas de celulosa están constituidas por numerosas (hasta 15 000) unidades de (3-D-glucopiranosas enlazadas linealmente entre sí en enlace (|3l—»4)-glucosídico que se transforman en agregados pseudocristalinos, las fibrillas elementales y las microfibrillas, al formarse puentes intermoleculares de hidrógeno (fig. 2-65. 2-68). La biosíntesis de celulosa se da de forma vectorial gracias a la celulosa-sintasa, una proteína de membrana integral del plasmalema. A la vez se oligomerizan varias sintasas en un c o m p l e j o de roseta (fig. 2-67 A ) , y cada una puede transferir unidades de glucosa, que son suministradas por el citoplasma por vía de la UDPglucosa (fig. 6-130), a una molécula de celulosa, alargándose la cadena. Esta molécula de celulosa es expulsada por la sintasa hacia la cara apoplasmática de la membrana. Probablemente, cada monómero de celulosa-sintasa de un complejo de roseta sintetiza una molécula de celulosa, de modo que un complejo de roseta produce varias moléculas de celulosa que se juntan en fibrillas. Los complejos celulosa-sintasa operativos deben disponerse en la cara citoplasmática a lo largo de los microtúbulos del citoesqueleto cortical. Así, la dirección de las fibrillas de celulosa vendría determinada (y regulada) por la ordenación de los microtúbulos corticales. Sobre la biosíntesis del resto de polisacáridos de la pared celular se sabe mucho menos (hemicelulosas, peetinas, v. 2.2.7.2). La q u i t i n a , un componente de la estructura principal de la pared celular de muchos hongos, es un polímero lineal de unidades N-acetilglucosamina enlazadas (($1—>4)-glucosídicamente (estructura, fig. 1-18 E); el dador de N-acetilglucosamina es la U D P - N - a c e t i l g l u c o s a m i n a ( U D P GlcNAc). El peptidoglicano de la pared celular bacteriana (v. 2.3.3, fig. 2-98) puede considerarse como una quitina sustituida.

6.17.1.2 Polisacáridos de reserva Prescindiendo de excepciones (p. ej., la caña de azúcar, la remolacha de azúcar, que reservan sacarosa vacuolar, así como las leguminosas y lamiáceas. que almacenan azúcar de la familia de la rafinosa, en particular estaquiosa), las plantas depositan los carbohidratos de reserva prevalentemente en forma de polisacáridos hidrosolubles, preferentemente en forma de almidón, en los amiloplastos (fig. 2-90). Ambos componentes del almidón, la amilosa y la amilopectina (fig. 1-20), son homoglucanos que contienen a-D-glucopiranosa como único sillar. En la amilosa, una macromolécula no ramificada, con tendencia a formar una hélice, se presentan 200-1000 glucosas enlazadas (a 1 —>4)-glucosídicamente; la amilopectina contiene, adicionalmente, ramificaciones (al—>6) (aprox. 1 por 25 enlaces (al—>4)-glucosídicos), y es considerablemente mayor que la amilosa, con 2000-10 000 monómeros. La prueba del almidón (coloración azul) se basa en la incrustación de moléculas de yodo en la hélice de la amilo-

sa. De forma parecida a la amilopectina se forma el glucógeno, el hidrato de carbono de reserva preferente de los bacterios, algas y hongos, cuyo grado de ramificación, sin embargo, es mayor que el de la amilopectina, de aprox. 1:14. Cuando se forma almidón, primero se sintetiza la amilopectina. Toman parte en ello el enzima almidón-sintasa y el enzima ramificante (enzima Q). La almidón-sintasa transfiere, a partir de ADP-glucosa, a-D-glucopiranosas al extremo no reductor de una cadena de ( a l —>4)-glucano: el enzima ramificante es una transglucosidasa que disocia un ol¡gomero que abarca 5 - 7 glucosas en el extremo no reductor de una cadena de (al—»4)-glucano y vuelve a añadirlo más allá en el interior de la cadena en enlace (al—»4)-glucosídico. Gracias a la actividad conjunta de ambos enzimas se origina la molécula de amilopectina, que va creciendo hacia fuera desde el extremo no reductor, ramificándose (estructura de árbol, fig. 6-130). La amilosa se forma a partir de la amilopectina por disociación de las ramificaciones (al—>6) gracias a la isoamilasa (también llamada enzima desramificante). La relación de la amilosa respecto a la amilopectina (de aprox. 10-30 % hasta el 70-90 %) viene fijada genéticamente y puede modificarse por vía del cultivo, pero también por vía de las técnicas genéticas. Polisacáridos de reserva muy difundidos, solubles y almacenados en los vacúolos, son los fructanos. Estos heteroglucanos contienen. junto a p-D-fructofuranosa, una molécula a-D-glucopiranosa por molécula, y se presentan en las asteráceas (inulina y fructanos similares a la inulina, fig. 1-20) y en las poáceas y otros monocótilos (fleína y fructanos similares a la fleína. fig. 1-20). Probablemente los fructanos se sintetizan en los vacúolos partiendo de la sacarosa. La sacarosa es transportada a los vacúolos, la glucosa que se produce durante la síntesis se entrega de nuevo al citoplasma, y es utilizada otra vez para sintetizar sacarosa.

La movilización del almidón se da fosfolítica o hidrolíticamente (fig. 6-131). La a l m i d ó n fosforilasa disocia glucosa- 1 -fosfato de una cadena ( a l —>4)-glucano, incrustando un fosfato en el enlace glucosídico del extremo no reductor. La amilosa puede descomponerse totalmente, la amilopectina sólo hasta la posición de la ramificación, formándose una «dextrina límite». La descomposición hidrolítica del almidón es catalizada por amilasas. Las a-amilasas son endoamilasas que atacan en el interior de las moléculas de amilosa y amilopectina y pueden descomponer el almidón, evitando los enlaces (al->6)-glucosídicos, hasta los disacáridos maltosa (fig. 1-19) o isomaltosa-Glcp(al—»6)glcp-. En contraposición a esta presencia ubiquista de amilasas, las p-amilasas sólo se encuentran en las plantas. Estas exoamilasas disocian maltosas del extremo no reductor y pueden descomponer totalmente la amilosa, la amilopectina hasta la «dextrina límite». Los enlaces (al—>6)-glucosídicos de las dextrinas límite son disociados por isoamilasas, los disacáridos maltosa e isomaltosa, por maltasas, de modo que el almidón puede descomponerse en glucosa de forma completa hidrolíticamente. La descomposición hidrolítica, como la fosfolítica, es desfavorable energéticamente, ya que la energía del enlace glucosídico se pierde, aunque se mantiene en la glucosa1-fosfato. En la mayoría de los tejidos el almidón es descompuesto tanto fosfolítica como hidrolíticamente: esto también es

6.17 Polímeros fundamentales típicos de las plantas

NH

B

353

extremo reductor

u o O-P^O-P—O-CH2 MU»' JL 2L O H O" O" ADP-glucosa (ADPG)

H O

_J n UDP-gucosa (UDPG)

ADPG

H

ADP

CH2OH

CH 2 OH

almidón-sintasa

CH 2 OH

extremo reductor

extremo reductor (a1-»4)-glucano •OH

H2O

+ h OH

-v^OH

enzima ramificante

-r

'

Xl

-wOH

prolongación" de la cadena

amilosa

extremo reductor

amilopectina

ADP j ¿ i

i-

OCODCCOCCCCCCCCCCCOCOCCO

xxccocco»

ADPG almidónsintasa

ccxxccccoccccxxxcccoxoccccoxco

CCCCCCCCCCCOD

H2O n

D

I

•wOH

la disociación mediante isoamilasas (=enzima desramificante) produce cadenas de amilosa

Fig. 6 - 1 3 0 : Biosíntesis del a l m i d ó n . A Estructura de la «glucosa a c t i v a d a » existente c o m o g l u c ó s i d o del ácido entre la D - g l u c o p i r a n o s a (aquí anómero a ) y el residuo ácido fosfórico d e u n n u d e ó s i d o - d i f o s f a t o . La A D P - g l u c o s a hace d e sustrato para la biosíntesis de a l m i d ó n ; la UDP-glucosa, p. ej., para la biosíntesis d e sacarosa y celulosa. B Reacción a l m i d ó n - s i n t a s a . C La a m i l o p e c t i n a es sintetizada m e d i a n t e acción c o n j u n t a d e la a l m i d ó n - s i n tasa (prolongación d e la cadena) y el e n z i m a ramificante, u n a transglucosidasa. D Esquema d e la estructura del a l m i d ó n . La a m i l o s a se f o r m a a partir de amilopectina m e d i a n t e u n a reacción de d e s r a m i f i c a c i ó n (reacción isoamilasa). Las cadenas d e a m i l o s a mostradas representan cortes a partir d e la molécula interna, d e m o d o q u e los e x t r e m o s reductores n o están d i b u j a d o s .

válido para la descomposición nocturna del almidón de asimilación. La descomposición del almidón en el endosperma amiláceo de los cariopses de las gramíneas durante la germinación tiene lugar preponderantemente de forma hidrolítica. Aquí, la formación de las a-amilasas se realiza en la capa de aleurona, según una señal hormonal (giberelina, fig. 7-55) del embrión.

6.17.2 Lignina La lignina constituye, junto con la celulosa, la madera, y es la sustancia orgánica más importante de la naturaleza tras la celulosa (producción anual de aprox. 2 • 10" t, frente a 2 • 10"' t de celulosa). Durante la lignificación se consigue que se polimerice lignina en el esqueleto de celulosa de la pared secundaria. La lignina, la celulosa y otros componentes de la pared celular se enlazan así covalentemente. La polimerización de la lignina es un proceso radical en el cual, a decir verdad, la formación de radicales.

pero no su reacción posterior, se regula enzimáticamente. Por ello la lignina tiene una composición estadística y es un polímero gigante, igual de consistente en todas las direcciones (resistente a la compresión), que, en combinación con la celulosa, estable frente a estiramientos, presta a la madera su extraordinaria rigidez (el hormigón tiene una «arquitectura» similar). Los sillares monoméricos de la lignina son los fenilpropanos, alcoholes cinámicos que se forman a partir de integrantes de la familia del ácido cinámico (fig. 6-115) por reducción del grupo carboxilo (fig. 6-132). La reducción requiere una activación de las sustancias previas ácido p-cumárico, ácido ferúlico y ácido sinápico a tioésteres de la coenzima A (fig. 6-117). Estos son transformados por la cinamoil-CoA-reductasa, disociándose la coenzima A en aldehidos cinámicos, los cuales continúan reduciéndose a alcoholes cinámicos mediante la cinamil-alcohol-deshidrogenasa ( C A D . una representante de la familia de las alcohol-deshidrogenasas que contienen zinc); el medio reductor para ambos enzimas es el NADPH+H*. La especificidad por el sustrato de la C A D parece compartir la res-

354

6 Fisiología del metabolismo

almidón-fostorilasa

/ a-D-glucopiranosa

unión (a 1 -»6)

\ /

w : > '

r

|

Fig. 6 - 1 3 1 : D e s c o m p o s i c i ó n f o s f o l í t i c a e hidrolítica del a l m i d ó n . Tanto el a l m i d ó n de asimilación c o m o el a l m i d ó n de reserva son descompuestos por u n a acción c o n j u n t a de a l m i d ó n fosforilasas, amilasas e isoamilasas. La descomposición fosfolítica es desfavorable energéticamente, ya que la energía del enlace glucosídico permanece en el glucósido del ácido glucosa-1f o s f a t o ( G - l - P ) . El a l m i d ó n de reserva del endosperma a m i l á c e o de las caríopsis de las gramíneas

r

*

unión ( a 1 - » 4 )

se d e s c o m p o n e p r e v a l e n t e m e n t e de f o r m a hidrolítica. O

O

H2O

maltosa H2O

fi-amilasa

(exoenzima) descomposición secuencial del extremo no reductor

H2O

ct-amilasa

(endoenzima)

ponsabilidad para las distintas relaciones entre monómeros de la lignina de las distintas especies. El enzima de las angiospermas reduce los tres aldehidos cinámicos, mientras que para la C A D de las gimnospermas el aldehido sinapílico es un mal sustrato. La lignina de las gimnospermas y la de los pteridófitos se caracteriza por el gran predominio del alcohol coniferílico, acompañado de pequeñas cantidades de los otros dos; en la de las dicotiledóneas, los alcoholes coniferílico y sinapílico se hallan en cantidades aproximadamente iguales, mientras el alcohol cumarílico sólo está presente de forma vestigial; en la de las monocotiledóneas, en cambio (sobre todo en las gramíneas), al lado de los otros componentes, también encontramos grandes cantidades de alcohol p-cumarílico. La proporción de grupos metoxilo (-OCH,), que caracteriza los sillares, es por ello un valor importante para conocer el origen de una lignina.

o:

COOH

También en el interior de una planta, los diferentes tejidos, p. ej., la corteza y la madera, o también la madera tardía y la madera temprana, pueden presentar ligninas de composición distinta. Así. p. ej., la madera tardía del roble tiene un mayor contenido en metoxilo que la madera temprana.

La polimerización deshidratante, radical, de la lignina tiene lugar extracelularmente. Las sustancias previas de los alcoholes cinámicos son secretadas hacia la zona de la pared celular como p-glucósidos, que son fácilmente solubles en agua y no se polimerizan espontáneamente -alcohol glucocumarílico, coniferina y siringina (fig. 6-132)-. La formación de radicales se da gracias a peroxidasas de la pared celular y requiere H.O, como cosustrato (fig. 6-133). La lignina que se forma, para la cual solamente podemos dar un esquema de constitución (fig. 6-134), contiene los sillares polimerizados en enlaces distintos. Esto vuelve a corresponder a las numerosas estructuras

0*

'C~ SCoA

C

/H

CH 2 OH

NADPH NADP

UDPG

CH 2 OH

UDP

; . Rl

T

R2

CoASH

R

i

O H

T

R

*

COASH

R

OH cinamoil-CoA-ligasa

i

T OH

cinamoiKoA -reduciasa

R2

Rl

cinamil-alcoholdeshidrogenasa (CAD)

R;z

T OH

R

1

J

R

2

o - glucosa |VD-glucopiranósido (forma de transporte)

ácido p-cumárico (R,=R2=H)

p-cumaroil-CoA

aldehido p-cumarílico

alcohol p-cumarílico

alcohol glucocumarílico

ácido ferúlico ( R ^ O C H * R2=H)

feruloil-CoA

aldehido ferulilico

alcohol coniferilico

coniferina

ácido sinapínico (R1=R2=OCH3)

sinapoil-CoA

aldehido sinapílico

alcohol sinapílico

siringina

Fig. 6 - 1 3 2 : Activación y reducción de los ácidos cinámicos, q u e hacen de sustancias previas de la lignina. Los alcoholes cinámicos p u e d e n salir de la célula c o m o p - D - g l u c o p i r a n ó s i d o s .

6.17 Polímeros fundamentales típicos de las plantas

CH 2 OH

CH 2 OH

^

H202

CH 2 OH

355

CH 2 OH

2 H20

peroxidasa

OCH

OCH:

OCH:

OCH:

OH alcohol coniferílico

polimerización radical

Fig. 6 - 1 3 3 : Formación de las sustancias radicales previas a la lignina por oxidación de los alcoholes cinámicos (ejemplo: alcohol coniferílico) mediante u n a peroxidasa u n i d a a la p a r e d celular. Los electrones desaparejados están representados con puntos rojos.

mesoméricas límite de los radicales producidos ( f i g . 6-133). Los residuos carbonilo que aparecen accidentalmente en la lignina (fig. 6-134, dibujados con rojo) son la base del enrojecimiento de ésta con fluoroglucina/ácido clorhídrico (formación del semiacetal del residuo carbonil y del grupo hidroxil fenólico).

La lignificación de la pared celular se da en tres etapas: • Acumulación de lignina en las esquinas de la célula y en la lámina media al finalizar la deposición de pectina en la pared primaria (v. 2.2.7.4). • Lignificación progresiva, lenta, de la capa S2 de la pared celular secundaria (fig. 2-74 B).

H 2 COH

H 2 COH

OH fluoroglucina H 3 CO

H 2 COH

OCHj H 2 COH

HJCO

HJCO

O

OCH

CH-C H 2 COH HC

i

H2C-O-CH I I HC CH I I HC-O-CH2

OCHJ

HCO-(C6H10O5)NH

H 2 COH I -CH OH

H 3 CO

H 2 COH HCI HC-

i

\ OH I ^ x h - C H - C H

O-

/

O

2

OCH,

OCH 3 H 3 CO

OCH

Fig. 6 - 1 3 4 : Esquema de la c o n s t i t u c i ó n de la lignina de pícea según Freudenberg. Se han representado posibles uniones de los sillares monoméricos. La molécula debería representarse e n tres dimensiones. El enlace éter aril entre el á t o m o del c a r b o n o p de la cadena lateral y el anillo fenil del vecino (flecha roja) es el p u n t o de aplicación de la despolimerización de la lignina por hongos. La prueba histoquímica de la lignina con f l u o r o g l u c i n a ácida se basa e n la f o r m a c i ó n de semiacetales (fig. 1 - 1 8 B) con g r u p o s carbonilos (rojo) de la lignina. - Según H. Ziegler.

356

•

6 Fisiología del metabolismo

Lignificación principal después de formarse las microfibrillas de celulosa de la capa S3. La composición de la lignina de estas tres zonas es distinta.

La descomposición de la lignina la llevan a cabo principalmente los hongos causantes de la podredumbre blanca; en general se trata de un proceso aerobio, intensivo energéticamente y que transcurre muy despacio. Participan en ella, entre otros, una oxigenasa ligninolítica («ligninasa»), un enzima hemínico dependiente de O, y H , 0 , de naturaleza peroxidásica, que descompone sobre todo los enlaces C-C oxidativamente, así como enzimas despolimerizantes, que disocian enlaces éter aril especiales (fig. 6-134). La baja velocidad con la que transcurre el proceso de descomposición (enrojecimiento de los troncos de los árboles en el bosque) demuestra que la lignina, debido a su composición estadística, la multiplicidad de enlaces y su contenido de núcleos aromáticos (pobres en energía y, por consiguiente, muy estables); es una barrera estructural muy eficaz contra penetraciones de microorganismos.

6.17.3 Cutina y suberina La cutina y la suberina son polímeros mixtos lipófilos, emparentados estructuralmente, que forman barreras impermeables al gas y al agua, pero que también son difíciles de penetrar por los microorganismos, y que derivan biosintéticamente de los ácidos grasos ácido palmítico y ácido esteárico. La cutina es, con los glucanos de la pared celular, el componente principal de la cutícula vegetal. Las ceras son monoésteres de ácidos grasos, y también monohidroxi-alcanos de cadena larga, que son propensos a formar capas, pero no polimerizan. En cambio, la cutina es un poliéster de ácidos grasos polihidroxilados con grandes proporciones de ácido 10,16-dihidroxiesteárico y 9,10,16-trihidroxiesteárico y cuerpos fenólicos como componentes adicionales. Los componentes de los ácidos grasos de la suberina derivan del ácido esteárico, a partir del cual se sintetizan ácidos grasos de cadena muy larga (hasta C w ), hidroxi-alcanos de cadena muy larga (hasta C w ) y ácidos dicarboxílicos (hasta C,(l). Estos se esterifican entre sí y, en particular, con los grupos hidroxilo alifáticos de los alcoholes cinámicos (preferentemente el alcohol p-cumarílico). Los fenilpropanos están unidos entre sí de forma análoga a la lignina, de modo que la suberina presenta un cuerpo de base lignoide cuyos grupos hidroxilo alifáticos libres están esterifícados mediante componentes acil de cadena muy larga. La suberina se presenta con la lignina en las bandas de Caspary de la endodermis de las raíces (v. 6.3.3), como barrera de difusión entre las células mesofflicas y las células de las vainas de los haces de muchas plantas C, (v. 6.5.8) y - c o n las cerascomo componente principal de las paredes celulares de las células suberosas (v. 3.2.2.2).

reserva se encuentran especialmente en las semillas y, en éstas, en el endosperma (p. ej. en la capa de aleurona de los cariopses de las gramíneas) o en los cotiledones de reserva (p. ej., leguminosas), pero también en los órganos vegetativos de reserva (p. ej., raíces, tubérculos) y en los tejidos de reserva del tallo (p. ej., parénquima del floema, cámbium). En general, las proteínas de reserva se diferencian considerablemente de las proteínas enzimáticas y estructurales por la combinación de aminoácidos y en la estructura, y presentan m ú l t i p l e s formas moleculares distintas ya en un mismo tipo; hasta el momento muchas sólo se han podido caracterizar toscamente. Las proteínas de reserva de los cereales se dividen, según su solubilidad, en prolaminas (solubles en alcohol al 60-80 %) y glutelinas (solubles en álcalis o ácidos); sin embargo, ambos grupos están emparentados por su estructuración (hoy a menudo se llaman prolaminas en conjunto) y son una mezcla de subunidades distintas, unidas en parte recíprocamente mediante puentes disulfuro. La biosíntesis de las subunidades se da en el retículo endoplasmático, y también la agregación, de modo que los cuerpos proteínicos, que hacen de almacenes, se segregan directamente desde el RE rugoso como vesículas llenas de proteínas envueltas por una membrana. La gliadina y la glutenina del trigo y el centeno son prolaminas. Su presencia en la harina es indispensable para la cocción del pan. La mayoría de las proteínas de reserva de las demás plantas pertenecen a las globulinas. Son (a diferencia de las albúminas) insolubles en el agua destilada, pero solubles en soluciones salinas diluidas, de las que pueden precipitar si se aumenta la concentración (p. ej., solución de sulfato amónico sem¡saturada). A las globulinas pertenecen las leguminas y vicilinas, proteínas de reserva principales de las leguminosas. Las leguminas son complejos hexaméricos, los monómeros presentan heterómeros a partir de cada una cadena a y una p, que están unidos covalentemente por puentes disulfuro. Las vicilinas son trímeros, los monómeros consisten en una única cadena peptídica, similar en su secuencia de aminoácidos a la legumina. En contraposición a ésta, las vicilinas se presentan glucolizadas. La biosíntesis de globulinas transcurre en el RE, las proteínas de reserva son conducidas de allí, pasando por el aparato de Golgi, hasta los vacúolos de reserva proteínica, los cuales las fragmentan finalmente en cuerpos proteínicos cerrados por una membrana. Las raíces de las leguminosas contienen hasta un 40 % de la masa seca de proteínas de reserva.

En general, la composición en aminoácidos de las proteínas de reserva no es óptima para la alimentación humana. Así, las proteínas de reserva de las leguminosas contienen muy poca metionina, en las prolaminas de los cereales falta, en particular, lisina, y también tienen poco triptófano y treonina. Cuando la alimentación es exclusivamente vegetal, con una gran proporción de «granos», pueden aparecer carencias graves, especialmente en niños, ya que el cuerpo humano no sintetiza estos aminoácidos. Mediante métodos de tecnología genética se intenta adaptar mejor a las necesidades humanas el contenido en aminoácidos de las proteínas de reserva.

6.17.4 Proteínas de reserva

La movilización de las proteínas de reserva, p. ej., en la germinación, transcurre hidrolíticamente, y participan distintas proteinasas. Las endopeptidasas hidrolizan los enlaces peptídicos del interior de la molécula proteínica, las exopeptidasas atacan a partir de un extremo, las carboxipeptidasas a partir del terminal carboxilo, las aminopeptidasas a partir del terminal amino. Parece que en la disociación del puente disulfuro, al menos en los cereales, interviene una tiorredoxina reducida.

Con los carbohidratos y los lípidos, las proteínas son sustancias de reserva vegetal importantes. Las proteínas de

Los productos de la hidrólisis proteínica, los aminoácidos, o bien se utilizan para sintetizar otra vez proteínas - p . ej., para cubrir la demanda de enzimas durante la germina-

6.18 Excreciones de las plantas

357

Otras proteínas de reserva con acción protectora son los inhibidores de proteinasas que encontramos en los órganos de reserva de muchas plantas, también en alimentos importantes (p. ej., semillas de leguminosas, patatas), los cuales, sobre todo, inhiben las proteinasas de origen animal o bacteriana y desempeñan un papel importante en la defensa de herbívoros y microorganismos patógenos. Por consiguiente, el consumo de patatas y semillas de leguminosas tan sólo es apropiado para las personas después de cocerlas (desnaturalización de las proteínas por el calor). Junto a la fracción que se cuenta entre las proteínas de reserva, las plantas también sintetizan, cuando los necesitan (p. ej. cuando las atacan herbívoros), inhibidores de proteinasas (v. 9.4.1). Entre las proteínas de reserva tóxicas encontramos además la r i c i n a de Ricinus communis y los inhibidores de amilasas de las especies Phaseolus. La ricina inactiva la subunidad 60S de los ribosomas eucariotas.

6.18 Excreciones de las plantas Fig. 6-135:

Posición de entrada e n la cadena del c a r b o n o por parte de

los a m i n o á c i d o s en el síntesis del piruvato y el ciclo del citrato, tal como se ha c o n s t a t a d o f u n d a m e n t a l m e n t e en e x p e r i m e n t o s c o n bacterios. - Según H. Ziegler.

ción- o bien continúan descomponiéndose - p . ej., aquellos aminoácidos que, por motivos estructurales, están más representados en las proteínas de reserva de lo que corresponde a la demanda media para la síntesis de proteínas-, transformándose en los 2-oxoácidos correspondientes mediante transaminasas; el nitrógeno amínico es transportado hacia otros 2-oxoácidos, p. ej.. hacia el ácido 2-oxoglutárico, obteniéndose glutamato (v. 6.6.1). En general, en unos pocos pasos controlados enzimáticamente, los 2-oxoácidos formados se convierten en miembros de la descomposición glucolítica o del ciclo del citrato. En todo caso, el catabolismo de los aminoácidos aislados se conoce mucho más en los bacterios que en las plantas (fig. 6-135). Algunas proteínas de reserva, especialmente en semillas, sirven adicionalmente para protegerse de ser ingeridas por animales. Entre ellas están las lectinas. Por este término se entiende en general proteínas ligantes de azúcar o glucoproteínas que a menudo se presentan en grandes cantidades en las semillas, sobre todo en las leguminosas. Las lectinas se unen específicamente a determinados restos de azúcar, también en glucoproteínas y polisacáridos. A ello se debe también la aglutinación característica de los eritrocitos mediante muchas lectinas, utilizada para hacer comprovaciones (la denominación antigua de las lectinas también es fitohemaglutininas). Las lectinas se unen a glucoproteínas superficiales en el intestino y provocan molestias funcionales en el tubo digestivo. Son ejemplos de lectinas la concanavalina A de la fabácea Canavalia ensiformis, bien estudiada estructuralmente, o la trifoliína, de Trifolium repens, a la cual, como a las otras lectinas superficiales de las raíces de las fabáceas, se atribuye un papel en la síntesis específica de los rizobios durante el establecimiento de la simbiosis de las nudosidades radicales (v. 9.2.1).

El protoplasma de células particulares o de conjuntos de ellas expulsa materias cuando éstas no pueden ser utilizadas, no pueden serlo más o, en ciertos casos, incluso son un estorbo por ser residuos del metabolismo u otras materias con carácter de lastre (p. ej., altas concentraciones de NaCl, Ca(OH), en las plantas acuáticas sumergidas). Esta expulsión de desechos y lastres se llama excreción, y los productos eliminados reciben el nombre de excretas (o excreciones). Además, en muchos casos se eliminan también sustancias que fuera de la célula desempeñan determinadas funciones, p. ej., gamones (v. 8.2.1.1), sustancias destinadas a atraer o alimentar a animales polinizadores (v. 11.2), antibióticos en los microorganismos o enzimas en las plantas carnívoras (v. 9.1.2). Estas sustancias reciben el nombre de secretas (o secreciones). A menudo es difícil precisar si una sustancia eliminada es una excreción o una secreción e incluso la cuestión puede carecer de sentido: así, la secreción de azúcar en los nectarios extraflorales (fig. 11-251) puede ser tomada como una excreción, mientras en los

Fig. 6-136: A l g u n a s

formas posibles de excreción de una célula. A excreción separatoria (intracelular); C depósito en el citoplasma; expulsión granulocrina a través del plasmalema (G,) y del plasmalema + pared celular (G,); eliminación ecrina a través del plasmalema (E,) y del plasmalema + pared celular (E,); H excreción holocrina d e b i d o a la lisis celular. - Según E. Schnepf.'

358

6 Fisiología del metabolismo

ción de líquidos por los vacúolos pulsativos o contráctiles, en plantas y animales inferiores de agua dulce, que sirve para la regulación osmótica. • Expulsión ecrina: la materia no es transportada por una vesícula membranosa, sino que pasa directamente al exterior a través del plasmalema. Son secreciones ecrinas, p. ej., una parte de las sustancias de la pared celular (v. 6.17.1.1, otra parte se separa por vía granulocrina), en general también el néctar (en los nectarios de los sépalos de Abutilón el néctar es segregado en forma granulocrina por vesículas del RE o por el «retículo secretor»), agua (en algunas fitoflageladas el agua se desprende por la vía granulocrina, a través del aparato de Golgi ) y sales. También la mayor parte de secreciones y excreciones lipófilas se realizan de este modo.

Fig. 6-137:

Partículas de caucho en el citoplasma de u n t u b o laticífero de Hevea brasiliensis. Al lado de los c o m p o n e n t e s normales de la célula, c o m o núcleo, mitocondrios y pared celular, el t u b o laticífero c o n t i e n e además otros orgánulos característicos, de f u n c i ó n desconocida: orgánulos con fibrillas a l b u m i n o i d e s y partículas de Frey-Wyssling (reciben el n o m b r e de su d e s c u b r i d o r ) , c o n i n c l u s i o n e s de n a t u r a l e z a d e s c o n o c i d a ( 2 0 OOOx). - Cedido a m a b l e m e n t e por H. Ziegler.

nectarios florales, en que sirve para atraer insectos, merece ser valorada como secreción.

Según el lugar y el modo de expulsión se distinguen varios mecanismos (fig. 6-136): • E x c r e c i ó n i n t r a c e l u l a r s e p a r a t o r i a : los productos quedan directamente en el citoplasma o en los orgánulos del mismo. Un ejemplo de ello son las partículas de caucho en los tubos laticíferos de Hevea (fig. 6-137), Papa ver y Taraxacum, que se hallan inmediatamente en el plasma fundamental. En Euphorbia se encuentran. en cambio, en los vacúolos.

• Excreción i n t r a c e l u l a r expulsora: en este caso, las materias abandonan el protoplasto, pero no la célula. Así. p. ej., en especies de muchas familias (p. ej.. aráceas. zingiberáceas, piperáceas, lauráceas, valerianáceas), las esencias se acumulan en bolsones extraplasmáticos protegidos por la pared celular. También entran aquí los casos en que las sustancias son transportadas a los vacúolos. pues allí quedan aisladas por los tonoplastos de los lugares de metabolismo activo.

• Expulsión g r a n u l o c r i n a : la secreción o excreción de productos (o de sus precursores), después de la formación de los mismos en el citoplasma fundamental o en orgánulos (p. ej.. plastidios), pasa a través de una membrana citoplasmática interna o compartimentos formados por el retículo endoplasmático, el aparato de Golgi o el vacúolo. Luego, los productos emigran (a menudo después de haberse transformado en los indicados compartimentos), con las envolturas membranosas, hacia la superficie de la célula y van a parar al exterior a través de aberturas de la vesícula que forman (extrusión de vesícula, exocitosis). Con gran frecuencia, la eliminación se realiza por medio del aparato de Golgi (v. 2.2.6.3). Todos los grupos importantes de macromoléculas pueden ser separados. Un ejemplo de expulsión granulocrina por vacúolos es la elimina-

Es probable que la mayoría de los nectarios, hidatodos epitémicos y glándulas salinas tengan un mecanismo de expulsión análogo, pues están unidas entre sí por transiciones. Este mecanismo de secreción no está aún aclarado definitivamente. Si no se trata de una expulsión granulocrina. no debería olvidarse la posibilidad de un transporte del azúcar o de las sales por translocador ( c a r r i e r ) a través del plasmalema hacia fuera: el agua, en este caso, sería arrastrada osmóticamente. U n mecanismo tal de expulsión permitiría comprender ciertamente la estrecha relación del proceso de secreción respecto al metabolismo, pero haría difícil de explicar la composición, a menudo compleja, de las secreciones; así, p. ej., el néctar, al lado de distintos azúcares y aminoácidos, suele contener enzimas, vitaminas, fitohormonas, sustancias inorgánicas, etc. Ello se comprende fácilmente si se acepta como mecanismo de secreción una permeabilidad local del plasmalema de las células glandulares en el lugar de secreción, en virtud de la cual la presión de turgencia de la célula (mantenida por entrada activa de materia a partir de las células vecinas) expulsa una solución acuosa por filtración a presión. La diferencia comprobada entre la composición del néctar y la del tejido glandular podría producirse por reabsorción de ciertas sustancias (experimentalmente comprobada también).

Para cualquiera de los mecanismos indicados de expulsión ecrina, es conveniente una gran superficie de las células glandulares. Tienen por ello con frecuencia las propiedades de las llamadas células de transferencia (células transfer), caracterizadas por engrasamientos papilares característicos en las paredes (v. 3.2.5, fig. 3-27). Tales células de transferencia se encuentran además en ciertas glándulas (nectarios, hidatodos, glándulas salinas, glándulas carnívoras) y también en las células que absorben materiales del ambiente externo (p. ej., células epidérmicas de plantas sumergidas, como Elodea y Vallisneria, o hidropotes como los de Nymphaea), en las que toman sustancias de las células vecinas (p. ej., células embrionarias, haustorios de angiospermas parásitas, como Orobanche y Cuscuta) y, finalmente, en las que suministran materiales a las células próximas (p. ej., células endospérmicas. cotiledones, células de tapete, células anexas y parénquima fioemático en las finas venas foliares, células de las nudosidades radicales). La actividad de tales células que expelen hacia el exterior (exótropas. p. ej., glándulas salinas, nectarios) o hacia el interior del cuerpo (endótropas: p. ej., células anexas, células de transferencia de las nudosidades radicales, células epiteliales en los conductos resiníferos; v. 3.2.5.2, fig. 3-29) es a menudo muy considerable. Así, por ejemplo, las glándulas salinas, que se encuentran sobre todo en plantas de lugares salobres (p. ej., especies de plumbagináceas y de las franqueniáceas), no es raro que desempeñen un papel fundamental en la economía de la sal en los halófitos. En la planta de manglar Aegialitis annulata, p. ej., se encuentran > 900 glándulas salinas por cm" en la haz foliar; dichas glándulas emiten una solución salina con 450 p m o l / m l de CT, 335 pinol de Na" y 27 pmol/ml de K \ Como la razón de concentraciones Na':K' en los tejidos foliares sólo es 3:1. la excreción es pues selectiva, es de-

6.18 Excreciones de las plantas

cir. activa (o lo es la reabsorción en una filtración a presión). Puede ser inhibida también por venenos del metabolismo.

• Expulsión holocrina: en la expulsión holocrina, finalmente, la sustancia se libera por destrucción (lisígena) de las células. Este proceso puede ser también endótropo (p. ej., en las cavidades de excreción de la piel de los frutos de Citrus; fig. 3-30) o exótropo. p. ej., en la secreción de productos quimotácticos en las arquegoniadas por destrucción de las células del canal del cuello y del vientre (v. 11.2) o en la formación de la gota de polinización en las gimnospermas (v. 11-2, fig. 11-209 D) por destrucción del ápice de la núcela.

359

Las plantas pueden expeler sustancias, no sólo por los mecanismos antes mencionados, sino también, p. ej.. por disgregación y separación de células, así en las raíces, en que se desprenden continuamente células de la caliptra y se forman otras nuevas (fig. 3-6). Las sustancias que se liberan, p. ej., azúcar, sustancias nitrogenadas, hormonas, vitaminas, productos vegetales secundarios (p. ej. sustancias alelopáticas), tienen seguramente una influencia importante sobre la «rizollanura» la superficie directa de las raíces, y la rizosfera. es decir, sobre el espacio vital de los microorganismos en las cercanías de las raíces. Con la caída de la hoja se eliminan grandes cantidades de materia. También por lixiviación, p. ej.. por la lluvia, se desprenden cantidades considerables de iones (sobre todo K*. poco Ca"*) de las hojas.

H X

L I 5 K I 5 S e a n Digít

~The C ) o c t o r

Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página intencionalmente e n blanco e n el original

Fisiolog a del desarrollo 7.1 7.1.1 7.2

Principios f u n d a m e n t a l e s d e la fisiología del desarrollo Crecimiento

362 364

F u n d a m e n t o s genéticos del desarrollo Los sistemas genéticos de las células vegetales

366

7.2.1.1 7.2.1.2 7.2.1.3

El genoma nuclear El genoma de los plástidos El genoma mitocondrial

366 377 379

7.2.2

Fundamentos de la actividad de los genes

380

Estructura del gen Curso de la transcripción Controles de la transcripción

380 381 387

7.2.1

7.2.2.1 7.2.2.2 7.2.2.3

7.3 7.3.1

365

F u n d a m e n t o s celulares del desarrollo. Metabolismo y distribución de las proteínas en la célula

388

El código genético Síntesis de las proteínas Descomposición de las proteínas Clasificación de las proteínas en las célula: biogénesis de los orgánulos celulares

388 390 392

7.3.2 7.3.3

Ciclo celular y control del ciclo celular . . Diferenciación celular

397 399

7.4

Las i n t e r a c c i o n e s d e las células e n los sucesos d e l d e s a r r o l l o Control de la embriogénesis Modelo en las capas tisulares Control de la identidad del meristema y del órgano en el meristema del vástago . Mecanismos de la comunicación celular .

7.3.1.1 7.3.1.2 7.3.1.3 7.3.1.4

7.4.1 7.4.2 7.4.3 7.4.4 7.4.4.1

Intercambio de macromoléculas entre las células

388

393

403 405 406 406 408 408

7.5

Control sistemático del desarrollo. . .

410

7.6 7.6.1

Control del desarrollo por fitohormonas Auxinas

411 411

7.6.1.1

Presencia

411

7.6.1.2 7.6.1.3 7.6.1.4 7.6.1.5

Metabolismo Transporte del ácido indol-3-acético Acciones de las auxinas Mecanismos moleculares de la acción de la auxina

412 413 415

7.6.2

Citoquininas

419

7.6.2.1 7.6.2.2 7.6.2.3 7.6.2.4

Presencia Metabolismo y transporte Acciones de las citoquininas Mecanimos moleculares de la acción de la citoquinina

419 421 421

7.6.3

Giberelinas

425

7.6.3.1 7.6.3.2 7.6.3.3

Presencia Metabolismo y transporte Acciones de las giberelinas

425 425 427

7.6.4

Ácido abscísico

430

7.6.4.1 7.6.4.2

Presencia, metabolismo y transporte del ácido abscísico Acciones del ácido abscísico

430 431

7.6.5

Etileno

432

7.6.5.1 7.6.5.2 7.6.5.3

Presencia, metabolismo y transporte Acciones fisiológicas del etileno Mecanismos moleculares de la acción del etileno

432 433 435

Otras sustancias señalizadoras con acción parecida a las fitohormonas

436

7.6.6.1 7.6.6.2

Brasinólidos Oxilipinas

437 437

7.7

Control del desarrollo por factores externos La acción de la temperatura

438 438

7.6.6

7.7.1 7.7.1.1 7.7.1.2

419

425

Termoperiodicidad y termomorfosis Suspensión de estados de reposo debido a la acción de temperaturas determinadas Introducción de la floración por acción de determinadas temperaturas

438

7.7.2

La acción de la luz

441

7.7.2.1 7.7.2.2 7.7.2.3 7.7.2.4

Fotomorfogénesis y escotomorfogénesis. . . . Morfosis inducidas por el fotoperíodo Ritmo circadiano y relojes fisiológicos Fotorreceptores y vías de señalización del desarrollo regulado por la luz

441 443 446

447

Otros factores externos

455

7.7.1.3

7.7.3

439 440

362

7 Fisiología del desarrollo

Entendemos por desarrollo el conjunto de procesos de cambio de forma y de función en el ciclo vital de un organismo unicelular o pluricelular. Los procesos de desarrollo pueden tener lugar a nivel molecular, de los compartimentos. de las células, de los tejidos o de los órganos. Estos procesos están muy relacionados con la existencia de metabolismo, que ya ha sido tratado en el capítulo 6. La fisiología del desarrollo se ocupa de los análisis causales de los procesos de desarrollo. Su objetivo es entender el transcurso molecular, gracias al cual se crea la información genética (el genotipo), con la acción combinada de ácidos nucleicos, proteínas, uniones de bajo peso molecular y el medio ambiente (el fenotipo). Esto conduce a que la descendencia adquiera una reproducción fiel de las cualidades de la generación anterior, características de la especie, así como una variabilidad individual en la expresión del fenotipo en el marco de la norma de reacción establecida por el genotipo. Esta plasticidad del desarrollo sirve para que los organismos de las plantas puedan sobre todo adaptarse a las diferentes circunstancias del lugar. Los ciclos del desarrollo de las plantas en situaciones diversas y descritos de manera sistemática se representan en el capítulo 11.2.

Como proceso de crecimiento se califica principalmente, p. ej., el desarrollo de un bulbo de patata desde el aumento de la punta del estolón hasta conseguir el tamaño final, o el aumento longitudinal de un coleóptilo que con un número constante de células tiene lugar únicamente a través de la extensión celular, o también el incremento de los tejidos en un cultivo celular. La diferenciación es principalmente la transformación de una célula epidérmica en una célula terminal (fig. 3-13) o la transformación de las cuerdas de procámbium en diferentes elementos del vaso (v. 3.2.4, fig. 3-22 F-L).

7.1 Principios fundamentales de la fisiología del desarrollo

En el transcurso de la ontogénesis de un organismo pluricelular se pasa por diversas etapas de la diferenciación, como se puede observar en la fig. 7-2 en el ejemplo del desarrollo de una fanerógama. Durante la génesis del embrión se crean, a excepción del eje embrionario (hipocótilo y radícula) y de uno a dos cotiledones, los dos meristemas primarios, el meristema germinal y el de la raíz, de los cuales proceden todos los demás órganos de la planta. Este proceso de desarrollo se puede entender como un proceso jerárquico, durante el cual primero se establece la

La regeneración de plantas a partir de cultivos celulares (fig. 7-1) da la posibilidad de separar claramente y de manera experimental los procesos de crecimiento y diferenciación de las plantas. Pero sin embargo, por lo general, crecimiento y diferenciación transcurren uno al lado del otro. La observación diferenciada tiene motivos didácticos. A la vez, demuestra la posibilidad de regenerar una planta intacta a partir de células diferenciadas, p. e j „ de células mesofílicas o medulares del brote, la totipotencia de las células vegetales vivientes, es decir, la disponibilidad de toda la información genética todavía después de terminar la diferenciación celular, en caso de haberse mantenido todos los orgánulos que contienen la información genética (v. 7.2.1). En el caso de las células cribosas durante la diferenciación se pierde el núcleo celular, y por este motivo, en principio se descarta una regeneración a partir de ellas.

El desarrollo de un ser vivo comprende el proceso de crecimiento y el de diferenciación. Por crecimiento entendemos un aumento irreversible del volumen y por diferenciación un cambio cualitativo de la forma o de la función de una célula, un tejido o un órgano.

pie de cultivo

planta en

^

rfTi

i

florescencia

?/ /-* células libres explantación en tubérculo radical .

un med,

° nutritivo

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a p a r t ¡ r

d e cé(u,as

|¡bres

explantado del floema \ células del embrión

sección del tubérculo

células del floema

ut0

explantado^ del floema ( - C $ \ •••• .

Fig. 7-1: Desarrollo de plantas de Daucus carota capaces de reproducirse a partir de células aisladas. Éstas, lo m i s m o si proceden del f l o e m a que de embriones inmaduros, d a n lugar a seres c o n aspecto e m b r i o n a r i o (embrioides, t a m b i é n llamados embriones somáticos) y luego a plantas primero pequeñas y después mayores, que florecen y fructifican. El crecimiento c o m o suspensión celular, asi c o m o la regeneración de plantas intactas a partir de células aisladas de u n cultivo celular están regulados por la composición f i t o h o r m o n a ! del sustrato (v. 7.6.2.3). De manera parecida, muchas especies se multiplican de manera vegetativa. - Según F.C. Stewart, m o d i f i c a d o de D. Hel3.

7.1 Principios fundamentales de la fisiología del desarrollo

363

zigoto

embrión

meristema del vástago

meristema radical

\ meristema de la flor

flores

ÓRGANOS

hojas

/ tallo

sépalos, pétalos

I \ estambres

carpelos

raices laterales

raíz principal

fruto

haz conductor

TEJIDOS

epidermis

CÉLULAS células células de la oclusivas epidermis

parénquima cortical

xilema

tráqueas traqueidas

cámbium

embrión

tegu- pericarpio mentó

floema

rizodermis

cilindro central

parénquima cortical

xilema

floema

células elementos células células parenqui- de los tubos anexas parenquimáticas cribosos máticas del xilema del floema

Fig. 7-2: Niveles de diferenciación durante el desarrollo de una p l a n t a superior. - Según P.F. W a r e i n g e I.D.J. Phillips.

identidad del meristema. después dentro de éste, la identidad, la cantidad y la posición de los órganos y finalmente en la zona de creación de los órganos (p. ej., profilos) se establece la cantidad, la distribución y la diferenciación de la célula que conducen a la creación de los tejidos y determinan la forma y el tamaño del órgano. La primera partición zigótica es desigual y da como resultado dos células, por un lado la célula basal, de la cual proceden el suspensor, el centro en reposo y el estaténquima, y por el otro las células apicales, a partir de las cuales se forma el resto del embrión. En las plantas inferiores ya se encuentra una p o l a r i d a d del zigoto; sin embargo, en otros tipos de células también se puede encontrar una polaridad de las células (v. 7.3.3). Los gradientes materiales son considerados la causa de la polaridad de las células. A l mismo tiempo, también son importantes para la producción de la i n f o r m a c i ó n sobre la posición en una unión pluricelular (v. 7.4). La fijación de la dirección de diferenciación (la determinación) de una célula vegetal sigue, sólo en parte, un transcurso autónomo a ésta, según el cual las iniciales de las meristemas determinarían las otras vías de diferenciación de las células hijas generadas a partir de ellas (modelo del linaje de la diferenciación de una célula, ingl. cell-linage tnodel); lo que ocurre más bien es que la posición de una célula en una agrupación influye considerablemente en su destino. La diferenciación de una célula está controlada por su entorno. De este modo se desarrolla un organismo plurice-

lular. no en una serie de muchos procesos aislados autónomos de las células (esto conduciría fácilmente a la inestabilidad del programa de desarrollo en general, dadas las pocas posibilidades de corregir los transcursos defectuosos), sino como compuesto de células en interacción, normalmente con compuestos simplasmáticos, que se coordinan y controlan respectivamente. Los gradientes materiales no sólo influyen en la dirección de la diferenciación en células aisladas o en células en un compuesto celular, sino que también se les hace responsables del modelo. Por modelo se entiende los procesos que determinan la cantidad, la posición y la distancia de los sucesos de la diferenciación. Así. p. ej., el grosor de los estomas en la epidermis, la formación del tricoma, de pelos radicales y raíces laterales, la cantidad y la posición de las hojas en el tallo, están sujetos a un control por el proceso de formación del modelo. La naturaleza química de las sustancias activas que participan en la formación de gradientes materiales relevantes para el desarrollo se conoce sólo en pocos casos (v. 7.4.2). Sin embargo, frecuentemente las fitohormonas también están en juego, en especial la auxina ácido indol-3-acético (v. 7.6.1). A diferencia de los animales, las plantas altamente desarrolladas tienen una estructura «modular». Los módulos también se llaman fitómeros. Éstos se forman a partir de los meristemas apicales, es decir, en los meristemas del vástago y de la raíz. La unidad de organización del vástago está compuesta por el nudo, el entrenudo, la yema

364

7 Fisiología del desarrollo

axial y la hoja, y la unidad de organización de la raíz, por una parte del eje radical y del primordio de las raíces laterales. La raíces laterales y las yemas axiales en desarrollo vuelven a formar, por su parte, fitómeros, etc. Aunque la formación de estacas muestra que el término individuum (lat. el indivisible) no es del todo acertado para las plantas, los fitómeros no son totalmente independientes de las unidades de desarrollo de una planta, sino que están sujetos a una amplio control en compuesto del organismo completo. Este proceso de c o n t r o l sistemático del d e s a r r o l l o se denomina c o r r e l a c i ó n (v. 7.5). Así, la yema final inhibe la brotación de la yema axial en la zona apical del vástago (v. 7.5, 7.6.1.4). También se han constatado controles sistemáticos en la inducción a la floración, en el desarrollo del fruto y en la formación de órganos reproductivos.

7.1.1 Crecimiento Ya en una célula aislada, el crecimiento es un proceso complicado; en los organismos pluricelulares, el crecimiento de las células particulares debe armonizarse en el espacio y el tiempo con el de las vecinas y el de todas las demás células del organismo equilibradamente constituido, lo que hace que el proceso sea aún más complejo. El crecimiento celular abarca, por un lado, una multiplicación cuantitativa de los componentes de la célula (crecimiento plasmático), que puede tener lugar sin un aumento importante de la célula (como en el crecimiento de las células meristemáticas entre las divisiones celulares, fig. 3-5); y por otro lado, el crecimiento por dilatación. ya comprendido como proceso de diferenciación, y que va acompañado de un frecuente aumento importante del volumen de la célula, en el cual una célula se dilata más o menos de igual manera en todas direcciones (crecimiento isodiamétrico, p. ej., en muchas células del parénquima, fig. 3-7 A ) , o bien también se expande en determinadas direcciones de preferencia (crecimiento prosenquimático). Esto puede conducir a que p. ej., los coleóptilos de las gramíneas, las células cribosas o fibras esclerenquimáticas, formen células muy dilatadas (fig. 3-20). En la dilatación celular, el aumento de volumen resulta en su mayor parte de la absorción de agua. El crecimiento por dilatación va. pues, unido siempre al aumento de tamaño de los vacúolos y a la formación de un vacúolo central. En este crecimiento no ha de aumentar la cantidad total de proteínas de la célula. También el material de la pared celular aumenta muchas veces de modo escaso durante la dilatación: en el pedicelo de la cápsula de la hepática foliosa Lophocolea, p. ej., sólo aumenta

1,8 veces, mientras que el alargamiento es de 48 veces en 3 o 4 días. La dilatación puede abarcar toda la superficie de la célula de un modo más o menos uniforme o estar limitada a ciertas porciones de la pared celular. Las células apicales de algunas algas muestran un acusado crecimiento apical, al igual que hifas de hongos, pelos radicales, tubos polínicos y también ciertas células prosenquimáticas (parenquimáticas) alargadas, de los tejidos. U n crecimiento desigualmente intenso en varios lugares de la superficie de la célula es la base para la producción de formas celulares complicadas (p. ej.. en los parénquimas esponjosos y estrellados, en algunos idioblastos y pelos, el alga unicelular Mi-

erasterias, fig. 3-7 B, C). El crecimiento de los pluricelulares, además del crecimiento celular, por lo general también comprende el aumento de células (crecimiento por división). En algunos órganos, p. ej., en las raíces, las zonas del crecimiento plasmático y por división (= zona meristemática, embrional) y del crecimiento por dilatación pueden distinguirse claramente entre sí, mientras que en el ápice del vástago se confunden una con otra. A l término de la dilatación de las células, a menudo siguen otros procesos de diferenciación. En muchas ocasiones, el crecimiento de las partes de la planta se debe exclusivamente a la dilatación de las células, sin que se produzcan divisiones. Eso sucede, por ejemplo, en: • crecimiento del coleóptilo de las gramíneas, • en la brotación de las yemas y en la floración de muchos árboles, que se produce en pocos días en primavera, • en la primera fase del crecimiento de la raíz embrional, • en el rápido alargamiento de algunos vástagos (p. ej., bambú), • en el alargamiento de los filamentos estaminales, (p. ej., en las gramíneas), • en el alargamiento del pedicelo de la cápsula (seta) en los esporogonios de musgo, • en los pedicelos del esporocarpio de los basidiomicetes. Así pues, la velocidad de dilatación de los órganos es. a veces, muy grande (tabla 7-1). En las raíces subterráneas, la zona de crecimiento por dilatación se halla situada directamente a continuación del ápice y sólo alcanza algunos milímetros de longitud (fig. 7-3). El meristema apical del maíz forma unas 10 000 células de la caliptra en 24 horas (con ello la caliptra se renueva totalmente cada día), así como unas 170 000 células para el crecimiento longitudinal de la raíz. En la región en que se forman los pelos radicales, las células suelen haber alcanzado ya su máximo tamaño y empiezan la diferenciación definitiva. En las raíces aéreas, la zona de dilatación es más larga y en el tallo, esta zona es considerablemente más larga. A veces, p. ej., en Asparagus officinalis puede pasar de los 50 cm. Si se da una distinción entre nudos y entrenudos. la base del entrenudo tiene una capacidad de crecimiento más prolongada.

Tabla 7-1: Duración y velocidad del crecimiento por dilatación de algunos de los órganos de la planta.

Órgano

Duración de la dilatación

Velocidad de la dilatación

Raíz embrional de haba Coleóptilo de avena Vástago de b a m b ú Filamento estaminal del centeno Esporocarpio de mixomicetos ( D i c t y o p h o r a )

3 días 2 días varios días 10 m i n 15 m i n

0 , 0 1 2 m m min" 1 = 1,7 cm día ' 0 , 0 2 5 m m m i n ' = 3 , 6 cm día"' 0 , 4 m m m i n " ' = 5 8 cm d í a 1

Según A. Frey-Wyssling.

2,5 m m m i n 5 m m min'

-1

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

365

Fig. 7 - 3 : Crecimiento d e la raíz. A Reparto de la velocidad de crecimiento a lo largo de una raíz primaria del la plántula del maíz. Se determ i n ó el crecimiento l o n g i t u d i n a l relativo por s e g u n d o (0,1 = 10 % ) a partir de mediciones

0,5

de poco t i e m p o en distintas partes de la raíz. B Reparto del crecimiento e n el ápice de la raíz de Vicia faba. Las líneas reflejan la posición de las marcas de tinta china, que al comienzo del exp e r i m e n t o están separadas 1 m m entre sí e n la raíz (izquierda), al cabo de 22 horas (derecha). Las señales se h a n distanciado de manera muy diferente según los casos, c o m o consecuencia del crecimiento desigual en las distintas zonas. - A según W.K. Silk, B según i. Sachs. 0

5

10

distancia desde el ápice (mm)

B

En las gramíneas, este crecimiento intercalar se conserva durante largo tiempo; en este caso, encima de cada nudo existe una zona en que se da, no sólo dilatación, sino incluso crecimiento plasmático y división celular. También en las hojas (de modo especialmente claro, p. ej., en las coniferas y monocotiledóneas, pero también en las dicotiledóneas) se forman zonas basales de crecimiento intercalar. Así, p. ej., el pecíolo se desarrolla siempre de manera intercalar entre acrofilo e hipopodio.

Si se observa el curso temporal del crecimiento de un fragmento situado, p. ej., en la zona de dilatación de una raíz (fig. 7-3 A ) , se ve que la velocidad de crecimiento se hace progresivamente mayor y alcanza un óptimo, después del cual vuelve a disminuir y acaba deteniéndose («período de máximo crecimiento»). Un aumento y una disminución como estos del crecimiento se manifiestan también naturalmente en cada célula que «atraviesa» la zona de dilatación. La producción de células por los meristemas y el comienzo de la dilatación se armonizan de tal manera con la disminución de la intensidad de crecimiento que se da en las porciones de mayor edad, que la raíz en su conjunto crece con regularidad. En los tallos se encuentra a menudo un aumento y una disminución periódicos de la velocidad de crecimiento: en la oscuridad es algo mayor que durante en día. Este proceso está controlado por la luz (v. 7.7.2). También puede tener lugar un crecimiento periódico (p. ej., en las poáceas) cuando un entrenudo joven empieza a dilatarse, después que el mayor de los que siguen haya terminado de hacerlo. En la cebada se midió una subida periódica de la concentración de la fitohormona giberelina A , (v. 7.6.3) que estimula la dilatación de los entrenudos, siempre antes de un aumento de la velocidad de crecimiento de un entrenudo (sobre el mecanismo del crecimiento plasmático v. 7.3.1, el crecimiento por división v. 7.3.2, la dilatación de las células v. 7.3.3 y 7.6.1.4). Más adelante se tratarán la diferenciación y los controles del desarrollo correlativo (v. 7.3-7.5). Primero se estudiarán los fundamentos genéticos del desarrollo.

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo La totipotencia de las células vegetales demuestra que todas las células de un organismo, independientemente de su estado de diferenciación (en los angiospermas se pueden diferenciar unos 70 tipos de células), disponen de la misma información genética y que en un principio puede ser extraída. Dado que en el transcurso del desarrollo no se añaden nuevos factores hereditarios ni se varían los que ya existían, hay que considerar una actividad genética diferencial en el espacio y en el tiempo durante el desarrollo como el fundamento de la diferenciación. También se basa en el desarrollo de unicelulares. La actividad genética diferencial se expresa en diferentes composiciones de fracciones de R N A m o en conjuntos de proteínas de varias células diferenciadas y puede ser especialmente analizada a través de precisos análisis de la actividad de los promotores (v. 7.2.2.1) en genes de plantas transgénicas (cuadros 7-3 y 7-4), y en algunos casos incluso en vivo, es decir, en plantas vivas. Una planta superior posee más de 25 000 genes (más información en 7.2.1; sobre la nomenclatura de los genes y de los productos genéticos, cuadro 7-2). Muchos de ellos (se desconoce la c i f r a exacta) son expresados c o n s t i t u t i v a m e n t e (= continuamente), los productos genéticos ejercen funciones fundamentales que necesitan todas las células (ingl. housekeeping genes, entre ellos los genes para las proteínas del citoesqueleto como la actina o la tubulina, pero también genes para muchas enzimas del metabolismo primario). Además, dependiendo del estado fisiológico o en el marco de un proceso de desarrollo se activan unos genes característicos, mientras que se reprimen otros. Se calcula que a más de la mitad de los genes se les puede r e g u l a r su actividad y que cada tipo de célula está marcado por cientos de genes diferenciales (específicos de la célula) que se ex-

366

7 Fisiología del desarrollo

presan, con lo que el conjunto de actividades de los genes varía de manera dinámica y complicada durante un proceso de desarrollo.

algas y hongos embriófitos Mp

}

mitocondrios

A

algas musgos y heléchos

7.2.1 Los sistemas genéticos de las células vegetales El conjunto de D N A de una célula (que abarca todos los genes incluyendo las regiones intergenéticas) se llama genoma. Los procariotas poseen una única molécula de D N A , por lo general circular, que está fijada en la pared celular como nucleótido y que representa todo o la mayor parte del genoma. Aparte también aparecen moléculas adicionales de D N A circular, los plásmidos. Éstos codifican las funciones especiales. Así los plásmidos pueden llevar genes que hacen posible la resistencia a los antibióticos o la descomposición de productos químicos tóxicos, o genes que desempeñan un papel en la reproducción sexual. Los eucariotas poseen como subgenoma el genoma nuclear (nucléolo) y el genoma m i t o c o n d r i a l (cond r i o m a o condroma), las plantas portadoras de plástidos (algas y embriófitos) poseen además como tercer subgenoma un genoma de los plástidos (plastoma), que los hongos y los animales no tienen. Por razones de espacio únicamente se tratarán los eucariotas (procariotas, v. libro de texto de microbiología). El término genoma no se emplea en la bibliografía de numera uniforme y hasta ahora ha sido utilizado como sinónimo de genoma nuclear. En este caso el plastoma y el condrioma, reunido como plasmón, se oponen al genoma.

El genoma nuclear, de los plástidos y m i t o c o n d r i a l (v. 7.2.1.1 -7.2.1.3) están mareados cada vez por estructuras diferentes y genes característicos; éstos interaccionan en la célula de manera muy variada, pero sin aún conocer los detalles.

plastidios

espermatófitos N,A

bacterios M

H SE

hongos SE

(Mpb/1C)

algas

SÍ»

espermatófitos A

O I.

Z Hv

anfibios mamíferos Hs

10'

io-

10'

10'

108

10-

10

10

10

11

tamaño del genoma ( p b / K )

Fig. 7-4: T a m a ñ o d e l g e n o m a de los c o n d r i o m a s , p l a s t o m a s y n u d e o mas de d i f e r e n t e s o r g a n i s m o s . Los d a t o s expresados en pares de bases (pb) se refieren s i e m p r e al g e n o m a h a p l o i d e sin replicar (1 C, 1 n). El valor C expresa n o r m a l m e n t e la c a n t i d a d de D N A en p i c o g r a m o s (pg), p e r o sin e m b a r g o t a m b i é n se p u e d e expresar en pb (1 p g D N A = = 0 , 9 6 • 10 9 pb). Los g e n o m a s m a r c a d o s con letras rojas m u e s t r a n secuencias c o m p l e t a s (tab. 7 - 2 ) . Las a b r e v i a t u r a s s i g n i f i c a n : A Arabidopsis thaliana, E Escherichia coli, H Haemophilus influenzae, Hs Homo sapiens, Hv Hordeum vulgare, Hw Hansenula wingei, L Lycopersicon esculentum, M Mycoplasma, Mp Marchantía polymorpha, N Nicotiana tabacum, 0 Oryza sativa, P Podospora anserina, 5 Synechocystis, Se Saccharomyces cerevisiae, T Tulipa, 1 lea mays. Franjas rojas: g e n o m a de los o r g á n u l o s y p r o c a r i o t a s ; franjas grises: n u d e o m a (1 M p b = 10* pb).

7.2.1.1 El genoma nuclear El D N A del núcleo consta de varias moléculas lineales de doble cadena de D N A ; una de éstas se puede encontrar idéntica en cada cromosoma que no se ha replicado (2 moléculas idénticas tras la replicación, una en cada cromosoma hijo, fig. 1-9). En una dotación haploide (1 n) cada cromosoma aparece una vez. en una diploide (2 n) dos veces (3 n, triploide, tres veces, etc.). Las moléculas de D N A de cromosomas homólogos procedentes de células diploides (triploides. etc.) solamente son idénticas ( h o m o z i g o t i a ) en la inevitable autogamia (o en la propia continuación a partir del cultivo); en la alogamia las moléculas en la estructura básica y en los genes son idénticas, pero sin embargo, en la sucesión de las bases hay numerosas anomalías (heterozigotia). Las cantidades de D N A total (fig. 7-4) del genoma nuclear en fanerógamas de diferentes especies pueden variar en más del factor 200, tienen aprox. 125 megapares de bases (125 Mpb, 1 Mpb = 1 000 000 pares de bases) en Arabidopsis y hasta más de 30 000 Mpb en algunas liliáceas. Los datos siempre se refieren a las dotaciones haploides

sin replicar (contenido de 1C-DNA). Los genomas nucleares de las algas y hongos son claramente más pequeños, los grandes entre los más pequeños se solapan con los genomas más grandes de los procariotas. Muchos genomas de procariotas y algunos de eucariotas, entre ellos el genoma nuclear del berro de Thale (Arabidopsis thaliana, brasicáceas, cuadro 7-1), que entre las fanerógamas posee el genoma nuclear más pequeño conocido hasta ahora, ya han sido secuenciados de modo completo (tab. 7-2) y se conoce muy exactamente su estructura y sus genes. Las causas de los muy diferentes tamaños de los genomas en las plantas son múltiples: •

En parte yacen en la cifra de genes o en su tamaño. Incluso los genomas nucleares grandes sólo pueden poseer dos o tres veces más genes en comparación a los pequeños, principalmente debido a grandes familias de genes, y no tanto a un gran número de funciones variadas de codificación. El tamaño medio de los genes grandes tampoco supera esencialmente el de los genomas pequeños.

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

367

Cuadro 7-1: El berro de Thale Propagación

Como planta modelo de la biología molecular y del desarrollo, al berro de Thale (Arabidopsis thaliana (L.) Heynh., brasicáceas, caparales; ingl. Thal's Cress) se le atribuye desde hace unos 10 años una notable importancia entre las angiospermas (figs. A y 7-65).

En el mapa (fig. B) se puede ver que las zonas de mayor propagación son las regiones euroasiáticas/norteafricanas, y otras zonas aisladas como la Patagonia, el noroeste y noreste de Norteamérica, Japón, así como las regiones costeras de Sudáfrica y del sudeste de Australia, que se deberían a la propagación antropogénica durante la colonización. La muestra más grande del mundo de colecciones de distintas procedencias se encuentra en el Arabidopsis Biological Resource Center, Michigan State University, Ohio, EE UU, donde también hay colecciones de mutantes, así como bancos de genes y datos sobre el berro de Thale (la i n f o r m a c i ó n se puede consultar en la dirección de Internet http://arabidopsis.org, la página inicial de T A I R . The Arabidopsis Information Resource, desde donde se pueden seleccionar todos los bancos de datos sobre la Arabidopsis).

!» m

Ciclo vital y cultivo La Arabidopsis thaliana es una planta herbácea anual. Primero forma una roseta foliar plana que al cabo de unas 6-8 semanas empieza a brotar y después a florecer. El punto para la floración de esta macrohémera facultativa (v. 7.7.2.2, tab. 7-6) se puede anticipar todavía más con la duración adecuada del fotoperíodo (normalmente > 16 h de iluminación). Por lo general se da la autopolinización; el gran número de semillas generadas germinan con la luz. Primero presentan una suave dormancia, que puede ser interrumpida a través de la estratificación (normalmente 5 días a 4-6 C) (v. 7.7.1.2). El ciclo vital completo del berro de Thale en su hábitat natural dura unas 10-12 semanas; en experimentos se puede reducir hasta unas 6 semanas, lo que ofrece muchas ventajas para los estudios genéticos. En cámaras climáticas la Arabidopsis thaliana se cultiva con las condiciones óptimas de una temperatura nocturna de 16-18 'C, diurna 22-24 C, humedad relativa del 50-70 % y una potencia de i l u m i n a c i ó n (PAR,

0,5 m m

Fig. A: Flor del berro de Thale (Arabidopsis thaliana). - Original por cortesía de A. Müller.

1/

t 1 •• * i

cuadro 6-2) de 100-200 | i E m s Como fuente de iluminación son suficientes los tubos de neón de color blanco neutro. Estructura del genoma y mutagénesis El berro de Thale posee un plastoma (154 478 pb) y un condrioma (366 924 pb) típicos de una angiosperma (tab. 7-2), pero sin embargo tiene un genoma nuclear extraordinariamente pequeño re-

*

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1

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ti

Fig. B; Expansión geográfica del berro de Thale. Las zonas principales de expansión están representadas en verde. Los puntos rojos representan lugares aislados en donde se ha encontrado. - Por cortesía de M.H. Hoffmann y EJ. Jáger, según mapa original.

partido en 5 cromosomas (par 1 n, haploide), el más pequeño que se conoce hasta ahora entre las plantas superiores. La secuencia de nucleótidos de los tres sistemas genéticos se conoce por completo, la secuencia del nucleoma (hecha pública a finales del año 2000, dirección de Internet: http://aims.cps.msu.edu/aims) fue la primera de una planta superior que se pudo transmitir por completo. La dotación cromosómica haploide y sin replicar es de 125 Mpb y con-

368

7 Fisiología del desarrollo

tiene unos 25 500 genes. Dado que casi la mitad de los genes se pueden suponer únicamente por criterios generales de la estructura del gen (v. 7.2.2.1, fig. 7-8), pero en cambio no pueden ser clasificados por su función, sólo es posible una información aproximada. Esto también es válido por el contenido de bases del nucleoma. dado que no se pueden secuenciar de manera exacta zonas con un alto nivel de secuencias repetidas, p. ej. en la zona telomérica (v. 7.2.1.1). La secuencia exacta transmitida (115 409 949 pb) abarca todas las zonas codificadas en el gen excepto una región de los cro-

centrómero cromosoma cromosoma cromosoma cromosoma cromosoma

1 2 3 4 5

mosomas 2 y 4, que contiene genes que codifican R N A r muy repetitivo, así como también regiones teloméricas y centroméricas de alto nivel repetitivo de todos los cromosomas (fig. C). El pequeño tamaño del nucleoma tiene como consecuencia una gran «densidad de genes» en el cromosoma (fig. C). Casi el 80 % del D N A del núcleo del berro de Thale está compuesto por secuencias singulares, que representan principalmente secuencias genéticas, únicamente el 20 % representan secuencias de nivel alto

Mpb

CM

29,1

122

19,6

77

23,2

96

17,5

76

26,0

98

•

secuencias repetitivas del centrómero del t e l ó m e r o

•

regiones de! organizador del nucléolo ( N 0 R ) con genes múltiples de RNAr

cromosoma 4

209 pb L TR 209 pb L TR LTR-retrotransposón •

proteina quinasa del tipo MAP-quinasa

genes de funciones conocidas

peroxidasa ACC-sintasa (AtP19a) (AtACS-6)

genes con similitudes en la secuencia de otros genes de funciones conocidas

proteína fosfatasa tipo 1 (AtPPIBG)

marco de lectura abierto

I genes RNAt

Fig. C: Genoma nuclear del berro de Thale. Cariotipo de los cinco cromosomas de la dotación haploide de cromosomas (arriba). El «tamaño» de cada uno de los cromosomas está expresado en Mpb de cada una de las moléculas de DNA que se obtienen (1C, sin replicar). Las unidades genéticas (cM = centimorgan) expresan la frecuencia máxima de recombinación de los locus del gen en porcentaje, que se mantiene a través de la adición de frecuencias de recombinación entre los locus vecinos del gen a lo largo del cromosoma. Fragmento del cromosoma 4 del berro de Thale (abajo). El fragmento representado abarca 100 kpb y corresponde a la región marcada en amarillo en el cromosoma 4. En ambas hebras de la molécula de DNA se codifican genes; los exones están representados con rayas de colores y los intrones con rayas negras. Los genes DNAt, como en la fig. 7-5, están marcados con el código de una letra procedentes de los aminoácidos de cada uno de los RNAt, así como la secuencia de bases 5 ' - * 3 ' de su anticodón. En el fragmento escogido de DNA aparece un retrotransposón. Los transposones son elementos genéticos móviles. Los retrotransposones cambian su lugar en el genoma con la participación de un nivel intermedio de RNA, que sirve a una transcriptasa inversa como matriz parra la síntesis de la forma DNA del retrotransposón, que finalmente se integra en el DNA del cromosoma. En la integración participan largas repeticiones de secuencias en los extremos del retrotransposón (LTR, ingl. long terminal repeat). Los retrotransposones (así como, p. ej. en retrovirus parecidos) presentan una inversión del flujo de información genética (RNA-»DNA) (lat. retro, al revés, hacia atrás). - Por cortesía de K. Lemcke y H.W. Mewes.

o medio de repetición (v. 2.2.3.2; p. ej. secuencias del telómero y el centrómero, así como las regiones del D N A r de los cromosomas 2 y 4). El tamaño medio del gen (incluyendo los promotores, fig. 7-8) es de unos 4 kpb. Si tuviéramos que incluir en este libro la secuencia de D N A del genoma nuclear con un tamaño de fuente normal, ésta ocuparía más de 2000 páginas. La alta densidad genética permite una mutagénesis efectiva. Con frecuencia se utilizan inserciones de D N A T para suprimir genes (cuadro 9-2). La integración de D N A T en un gen interrumpe a menudo su cuadro de lectura. Esto conduce, por lo general, a la formación de R N A m reducidos (aparición del codón Stop), que no se pueden traducir o que producen proteínas que no son funcionales. Además es común una mutagénesis química con sulfonato de etilmetano (EMS) (fig. D) y en particular ventajosa cuando se produce la caída total de la función del gen mutante, como se observa por lo general al insertar D N A T. en homozigó-

etilmetano sulfonato

Fig: D: Mutagénesis química con etilmetano sulfonato (EMS). Puntos rojos: puntos de unión de los genes mutantes alcalinizados en las bases de DNA; en caso de EMS se da la etilación. Síntesis del DNA: fig. 1 -4.

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

-

369

4

ticos produciría un fenotipo letal. Sin embargo, a partir de mutaciones puntuales, como las que aparecen en mutagénesis químicas a través de medios de alquilación, a menudo la función del gen se suprime por completo, de manera que también se pueden investigar genes cuya caída total de las funciones hubiera tenido consecuencias letales. La mutagénesis química se realiza normalmente en semillas, la mutagénesis por inserción de D N A T al sumergir (a menudo juntamente con i n f i l t r a c i ó n en vacío) inflorescencias en un c u l t i v o de Agrobacteriurn tumefaciens, que contiene el plásmido ti adecuado (cuadros 7-3, 7 - 4 . 9 - 2 ) . La transformación de células vegetales (p. ej. en la zona meristémica) se produce por

el proceso natural de la infiltración de D N A T en el nucleoma vegetal a través de bacterias (cuadro 9-2); sin embargo, si se utilizan plásmidos ti especiales, a los cuales les falta el gen onc (cuadro 7-3), se asegura que no se formará ningún tumor. Dado que el meristema del vástago de la Arabidopsis thaliana de 12 células únicamente tiene 2 que forman inflorescencia, la mutación en un gen de una de estas dos células - i n c l u s o en el caso de recesividad del carácter m u t a n t e - en la generación desdoblada ( M , ) conduce a una segregación de 7:1 (tipo silvestre: mutado homozigótico), es decir a un porcentaje muy practicable de mutantes ( f i g . E). Esto ha hecho posible la creación de amplias colecciones de mutantes, que hasta el momento recogen más de la mitad de los genes.

meristema del vástago de 12 células

generación M

i 9

cf

(D

gámetas (generación M,)

autofecundación

zigotos (generación M 2 )

(0) ® ® ®

i

plantas (generación M 2 )

homozigótico, tipo silvestre

mutado heterozigótico

mutado homozigótico

Más información sobre el berro de Thale en este libro En varios lugares se encuentran representaciones que tienen relación con la investigación de Arabidopsis thaliana o la muestra: • Habitat (fig. 7-65, en comparación a una mutante con carencia de brasinólido; fig. 11-265 A . B, habitat, diagrama de la flor) • Comparación del tamaño del genoma (fig. 7-4) • Control del ciclo celular (fig. 7-19) • Estructura de la raíz (figs. 7-26, 9-2 C) • Determinación celular en la raíz (fig. 7-26) • Embriogénesis (figs. 3-1, 7-27) • Formación modelo (7-28) • Determinación de la identidad del órgano en el meristema de la flor y diagrama (fig. 7-29)

«D todos los descendientes homozigóticos, tipo silvestre

Fig. E: Segregación de las mutaciones en el meristema del vástago en el berro de Thale. Las dos células marcadas en verde oscuro en el meristema del vástago de 12 células forman más tarde la florescencia. Cruces rojas: alelo mutado.

• Vía de señalización del etileno (fig. 7-63), mutantes del etileno (fig 7-62) • La mutante con carencia de brasinólido cbb3 (fig. 7-65) • Ritmo circadiano endógeno (fig. 7-79) • Familia del fotocromo (fig. 7-84) y sus espectros de la acción (figs. 7-85 A , B) • Controles del fotocromo de la actividad genética (fig. 7-86) Bibliografía Meyerowitz E M , Somerville CR, eds (1994) Arabidopsis. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Nueva York The Arabidopsis Genome Initiative (2000) Analysis o f the genome sequence o f the flowering plant Arabidopsis thaliana. Nature 408, 796-815

370

7 Fisiología del desarrollo

Cuadro 7-2: Convenciones para la nomenclatura de genes, proteínas y fenotipos Ha quedado demostrado que para la nomenclatura de genes y proteínas es más eficaz una escritura simple. Con el tiempo se han ido introduciendo diferentes convenciones para diversas organizaciones. Mientras que no se trate de una nomenclatura establecida históricamente, en este libro se usará una terminología unitaria para todos los organismos eucariotas, como se ha establecido para Arabidopsis thaliana (cuadro 7-1). Los genes que no son imitantes (llamados genes silvestres) se escriben con tres letras mayúsculas y en cursiva, los genes mulantes con tres letras minúsculas y en cursiva. Las proteínas codificadas por genes se escriben con tres letras mayúsculas y sin cursiva (para las proteínas de genes mulantes no existe una convención). Si se trata de una holoproteína se escribe en mayúscula sin cursiva la apoproteína y en minúsculas y sin cursiva las tres letras de la holoproteína. Si existe una familia de genes los componentes se diferencian por medio de cifras arábigas (1, 2, 3...) o por letras en mayúscula ( A , B, C), sin cursiva. Ejemplo fotocromo (v. 7.7.2.4): PUYA phyA PHYA phyA

determina el gen para el fotocromo A , determina el gen mulante del fotocromo A , determina la aloproteína para el fotocromo A , determina la holoproteína para el fotocromo A (= apoproteína + grupo unido, en este caso el grupo del fotocromo que absorbe la luz, fitocromobilina).

A menudo los genes reciben el nombre según el fenotipo de los mutantes que llevaron a su descubrimiento. La nomenclatura del fenotipo de un mulante se escribe con tres letras minúsculas en

Tabla 7-2: Tamaño de algunos g e n o m a s secuenciados c o m p l e t a m e n t e . Especie

pb/lC

Número de genes

Condriomas Prototheca wickerhamii Saccharomyces cerevisiae Podospora anserina Marchantia polymorpha Arabidopsis thaliana

55 328 85 779 94 192

63 35 43

186 608 366 924

66

155 9 3 9 154 4 7 8

127

8 1 6 394

677 1 709 3 196 4 397

58

Plastoma Nicotiana tabacum Arabidopsis thaliana

128

Genomas bacterianos Mycoplasma pneumoniae Haemophilus ¡níluenzae

1 8 3 0 138 3 573 4 7 0 4 6 3 9 221

Synechocystis PCC 6803 Escherichia coli K12

Nudeomas Saccharomyces cerevisiae Arabidopsis thaliana

aprox. 13 469 000 aprox. 125 0 0 0 0 0 0

6 327 25 4 9 8

Todos los d a t o s h a c e n referencia al g e n o m a h a p l o i d e sin replicar (1 C, c o m p . fig. 7 - 4 ) . La cifra exacta de pares de bases (pb) del g e n o m a nuclear ( n u c l e o m a ) n o se p u e d e d e t e r m i n a r d e b i d o a las secuencias rep e t i t i v a s y a las e s t r u c t u r a s d e l t e l ó m e r o (v. 7 . 2 . 1 . 1 ) . La c a n t i d a d de genes del c o n d r i o m a y del p l a s t o m a q u e se ha d a d o hace referencia ú n i c a m e n t e a los g e n e s i d e n t i f i c a d o s c o d i f i c a d o s p o r proteínas, asi c o m o genes del RNAr y R N A t . N o incluye genes potenciales, previstos p o r criterios g e n e r a l e s estructurales, o zonas de los i n t r o n e s q u e c o d i f i q u e n proteínas. Para los g e n o m a s b a c t e r i a n o s y n u d e o s o m a s se incluyeron t a n t o los genes c o n o c i d o s c o m o los potenciales. La c a n t i d a d de genes en estos casos se p u e d e ver c o m o una c a n t i d a d imprecisa, pero sin e m b a r g o sirven c o m o referencia de c o m p a r a c i ó n . - Plastomas y c o n d r i o m a s s e g ú n U. Kück.

cursiva. Ejemplo: el gen mutado de la mulante non phototropic hypocotyl recibe el nombre de nph 1, el gen que no es mulante ÑHP\. Éste codifica la apoproteína NHP1 del fotorreceptor nhp 1. para el cual más tarde se propuso el nombre de fototropina (v. 8.3.1.1). En la nomenclatura de genes silvestres en los procariotas también se utiliza un código de tres letras minúsculas y en cursiva. Los genes de un operón a menudo tienen el mismo código y letras en mayúsculas agregadas para diferenciar los diferentes genes (p. ej. los genes lar son los genes del operón de la lactosa de la Escherichia coli, !ac7, codifica la enzima P-galactosidasa, lacl codifica una proteína represora para el lacL\ operón lac compárese también con el cuadro 7-3, fig. C y con un manual de microbiología o de genética molecular). Los genes silvestres se escriben con el signo más elevado (p. ej. lac'): sin embargo para determinar un gen mutanle no se utiliza un signo menos. La nomenclatura de las proteínas en los procariotas sigue, por lo general, otra convención: el código de tres letras, pero sólo la primera en mayúscula (ejemplo: V i r A es la proteína codificada por virA). Los fenotipos también vienen determinados por un código de tres letras, pero con la primera letra en mayúscula y sin cursiva (p. ej. His* para una familia que es capaz de realizar la biosíntesis de la histidina). Los fenotipos de las mutantes pueden tener un signo menos elevado (p. ej. His para la mulante que no puede formar más histidina). La nomenclatura de los genes mutantes y no mutantes del plastoma y del condrioma sigue la convención de los procariotas.

• El tamaño del genoma puede aumentar por autopoliploidía o alopoliploidía (v. 10.3.3.4). Así el tabaco (Nicotiana tabacum) es alotetraploide y el trigo (Triticum aestivum) alohexaploide. • Las duplicaciones en el genoma han conducido, en la evolución, a un aumento de la cantidad de D N A (y del número de genes). Esto ha sido investigado detalladamente en el berro de Thale (cuadro 7-1). Aquí, los segmentos duplicados, que a menudo afectan a varios grandes segmentos de cromosomas de megapares de bases, ascienden casi al 60 % del genoma nuclear. Esto explica la cantidad mucho más alta de genes del berro de Thale (25 498 genes, tab. 7-2) en comparación con la complejidad en los animales, a los cuales les faltan duplicaciones tan amplias de este tipo en el genoma (la mosca de los frutos Drosophila melanogaster tiene 13 601 genes, el gusano de seda (nematodo) Caenorhabditis elegans, 19 099 genes). • La razón principal para los diferentes tamaños en el genoma nuclear recae en la proporción de D N A en parte altamente repetitivo y mayormente sin codificar, que en genomas muy grandes puede ascender a más del 90 %. Los genes están más juntos en genomas nucleares pequeños que en los grandes. Sin embargo no están repartidos de igual manera en las moléculas de D N A de un cromosoma, sino que aparecen con más frecuencia en determinadas regiones, entre las cuales hay más o menos zonas amplias de D N A sin codificar. Las secuencias repetitivas existen como bloques de repeticiones secuenciales múltiples y en forma de tándem de cortas porciones de secuencias monoméricas o como en únicas o pocas copias, pero en cambio repartidas en mu-

Til

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

371

Cuadro 7-3: Producción de plantas transgénicas A mediados de los años setenta, con el descubrimiento de las endonucleusas restrictivas, enzimas de los procariotas, que provocaban la hidrólisis de moléculas de doble hebra de D N A en determinados elementos de la secuencia (figs. A , B), se empezó a usaren las ciencias biológicas la fase de la técnica genética, que puede entenderse como el espectro de métodos para la recombinación de la información genética. Si se introduce en una célula viva D N A recombinado y allí se integra en el genoma de manera estable (por lo general en el genoma nuclear; sin embargo, en plantas eucariotas en ciertas circunstancias también en el plastoma) surge una célula modificada genéticamente; en los procariotas o en los individuos unicelulares surge directamente un organismo modificado genéticamente. En los individuos pluricelulares, primero se tiene que regenerar un organismo de la célula originariamente modificada genéticamente, cuyas células todas tienen modificaciones genéticas. Independientemente cié si se trata de un gen híbrido específico o no de la especie (de genes formados por secciones de diferentes organismos) o de un gen sintético, se habla de un organismo transgénico. Las plantas transgénicas se han convertido en objetos muy importantes de estudio en la botánica desde su introducción a mediados de los años ochenta. Especialmente se pueden investigar las cuestiones relacionadas con la fisiología del metabolismo y del desarrollo, así como explicar las funciones de los genes. En muchos lugares de este libro se recurre a los conocimientos conseguidos a través de las plantas transgénicas. A l mismo tiempo las plantas transgénicas son de gran importancia para la agricultura y el cultivo de plantas útiles. Desde mediados de los años noventa se cultivan plantas útiles transgénicas en grandes superficies, sobre todo en América del Norte y del Sur. Australia, y de manera creciente también en Asia. Se está discutiendo, con controversia, los riesgos y las perspectivas del uso de plantas útiles modificadas genéticamente. Las consecuencias ecológicas del uso en todo el mundo de estas plantas de cultivo merecen una investigación detallada. La producción de plantas transgénicas es un proceso de varios niveles. Como mínimo consta de los siguientes capítulos: • Insolación y caracterización exacta de la molécula de D N A que hay que transferir. Aquí se puede tratar de un trozo de genoma. de un gen aislado o del llamado DNAc (del ingl. copy DNA). El DNAc se forma a partir del enzima transcriptasa inversa en presencia de una matriz de R N A m y de 2'-desoxinucleótidos (fig. 1-4). • Construcción de un vector de clonación, con el que se consigue el gen que hay que transferir en un recipiente adecuado.

normalmente en una especie hospedante, y que se deja replicar en un número de copias elevado (clonación). Como vectores de clonación por lo general se utilizan descendientes de plásmidos resistentes a las bacterias (plásmidos R. v. manual de microbiología). Las especies hospedantes son especies de seguridad - e n la mayoría de casos de Escherichia col i- que dado su alto número de mutaciones únicamente pueden crecer en sustratos sintetizados de manera especial, pero no en cambio fuera del laboratorio. Construcción de un vector de transformación -normalmente se trata de un plásmido para aceptar el D N A clonado- y la introducción del vector en bacterios idóneos para la transformación de las células vegetales. Hoy en día se utiliza casi sin excepción el Agrobacteriurn tumefaciens, agente del tumor del cuello de la raíz (v. cuadro 9-2). Como vectores de transformación se u t i l i z a n descendientes del plásmido ti de ese bacterio. Normalmente se emplean plásmidos que se pueden replicar tanto en Escherichia col i como en Agrobacteriurn tumefaciens, que también sirven al mismo tiempo de vectores de clonación y de transformación (fig. C). Una región definida del plásmido ti. la región D N A T ( D N A T = D N A transferido), se transfiere en la célula vegetal y se integra de manera estable en el lugar deseado del genoma nuclear vegetal (cuadro 9-2). Transformación de la planta hospedante. Sucede al utilizar Agrobacteriurn tumefaciens o bien a través del cultivo de explantaciones (p. ej. trocitos de hoja en el tabaco) con agrobacterios o bien a través de la infiltración al vacío de bacterios en las semillas o meristemas de las llores (particularmente usado en la Arabidopsis thaliana, cuadro 7-1). En el cuadro 9-2 se detallan los procesos que tienen lugar durante la transferencia del D N A T. Para las plantas que no se pueden transformar con Agrobacteriurn (p. ej. muchas especies monocotiledóneas) existen otros procedimientos, que mayoritariamente se tratan de una transfección (transferencia a una célula de moléculas de D N A sin proteínas). De este modo da resultado la integración estable del D N A (p. ej. vectores) a través de una transfección balística (disparar a los tejidos vegetales con partículas de oro o de carburo de tungsteno, en cuyas superficies se habían aplicado moléculas de D N A ) , a través de elcctroporación (aplicación de corta duración de un impulso de alta tensión entre dos electrodos, que se sumerge en una solución de protoplastos y moléculas de D N A ) , por vías químicas (p.ej, añadiendo glicol de polietileno a la mezcla de protoplastos y plásmidos) o a través

enóonucleaiaderestmxión EcoRI

S

|

A T

I Z> HO

®

I G

A

C I

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®

3'

I

®

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I A II T I

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OH

T

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i

eodonude&á de nruncción EcoRI

disociación de la restricción V 5'

5'

3'

z I

Z" I G

II

III

A T

C I

7

OH

transición 5'

I

A T I

T I

A I

I T

Z' I T

A I

m

T-

G I

A

C

l transición 5'

HO

y

I

A

^®^OH T I

HO 5'

3'

5'

Fig. A: Hidrólisis enzimática del DNA. Las endonudeasas de restricción del tipo II reconocen cortos fragmentos de secuencia en las moléculas de DNA de doble hebra e hidrolizan («cortan»), ambas moléculas de DNA en una determinada posición, normalmente dentro de la secuencia de reconocimiento. La endonudeasa de restricción EcoRI (Eco por Escherichia coh) reconoce la secuencia palindrómica GAATTC (en rojo) (es decir que ambas hebras de DNA son idénticas, leídas en el sentido 5'—>3') e hidrolizan de manera especifica en ambas hebras entre la guanosina y la adenosina la unión entre el grupo 3'-OH de la ribosa y del grupo fosfato. A través de esta división simétrica retardada del DNA, la enzima EcoRI produce dos extremos del fragmento complementarios y de una sola hebra. que están marcados por una transición de 4 nudeótidos formado en cada uno de los extremos 5'. Estos extremos transición, juntamente con otras moléculas de DNA también «cortadas» con EcoRI, se pueden utilizar p. ej. para hidrolizar (fig. B).

4 •

372

7 Fisiología del desarrollo

DNA de plásmidos

DNA del organismo que hay que investigar

disociación de la restricción 5'f3'

OH

HO

disociación de la restricción

©

-H20 fosfatasa alcalina

P¡ 5*0'

HO

OH

HO

plásmido linearizado y desfosforilado

OH

©

5'f3'

das que se introducen con el D N A T en las células de las plantas y allí, tras la incorporación al genoma vegetal, se expresa (tabla). Normal mente se utilizan genes resistentes. En el ejemplo de la Fig C se trata del gen bacteriano npt, que codifica una fototransferasa neomicina, que puede inactivar por fosforilación la canamicina, el antibiótico tóxico para las células vegetales, de modo que las células vegetales transformadas (o transferidas) con éxito sobreviven en presencia de la canamicina, mientras que las células que no se han transformado mueren.

OH

HO

•©

fragmento de la restricción

1) apareamiento de bases 2) DNA-ligasa

p^0

unión fosfodiéster

Tabla A: Ejemplos de genes ajenos, que tienen un uso en las plantas.

El gen lo codifica

El gen se utiliza para

Neomicina-fosfotransferasa (NPT) (= canamicina-quinasa)

selección de plantas transgénicas (resistencia a los antibióticos)

Cloranfenicol-acetiltransferasa (CAT)

selección de plantas transgénicas (resistencia a los antibióticos)

Fosfinotricina-acetiltransferasa (PAT)

selección de plantas transgénicas (resistencia a los herbicidas)

(J-D-glucuronidasa (GUS)

reportero para la actividad genética (test histoquímico de coloración)

La proteína verde fluorescente (GFP)

reportero para la actividad genética (demostración óptica directa in vivo)

plásmido recombinante

discontinuidad

transfección en una célula huésped Y replicación Fig. B: Principio de clonación con un DNA deseado utilizando un vector de plásmidos. La doble hebra circular de DNA del plásmido se hidroliza con la misma endonudeasa restrictiva que se utilizó para conseguir el fragmento clonado de DNA (fragmento de restricción). En el ejemplo elegido, en los extremos 5' formados se generan colgantes cortos de nudeótidos fosforilados (fig. A). Mientras que el vector abierto (linearizado) del plásmido se desfosforila, se colocan en el fragmento de restricción los grupos fosfato 5'. Si se mezclan el vector linearizado y el fragmento de restricción también se produce (aparte del «empareamiento de bases propias» entre el DNA del plásmido y el DNA del fragmento de restricción) un empareamiento de bases (ingl. annealing) entre el vector del plásmido y el fragmento de restricción, como se muestra abajo. A través del enzima ligasa de DNA los grupos fosfatos se unen en presencia de agua con los grupos 3'-0H cercanos, en el momento en que se forman uniones fosfodiéster (fig. 1 -4) («ligación»). Allí donde hay dos grupos OH no tiene lugar la ligación. No obstante, el plásmido recombinado que se ha formado es suficientemente estable para resistir la penetración en una célula bacteriana huésped (transfección, normalmente por electroporación). En los ciclos de replicación subsiguientes, la célula huésped forma moléculas completas y cerradas de plásmidos sin que se produzca una fragmentación de la monohebra. Como vectores del plásmido se utilizan descendientes de plásmidos bacterianos de resistencia, que aparte de tener un origen de replicación, también tienen un gen resistente a los antibióticos. Por eso, aquellas células bacterianas que albergan a los plásmidos recombinantes crecen en presencia del antibiótico, mientras que las células que no han sufrido una transfección mueren. El sistema, que se muestra muy simple, no permite determinar la orientación de los fragmentos de recombinación en el vector del plásmido. Sin embargo, si para abrir el plásmido y después conseguir el fragmento de recombinación se utilizan dos endonucleasas de restricción diferentes, de manera que se formen diferentes colgantes de secuencia en cada uno de los extremos, entonces se puede conseguir una inserción «dirigida» del fragmento de recombinación en el vector de clonación.

de microinyección (el D N A se inyecta en determinadas células de manera selectiva). La selección de células transformadas (o transferidas) con éxito. Tiene lugar aprovechando las funciones genéticas adecua-

• La regeneración de plantas diferenciadas a partir de las células seleccionadas. Si para la transfección se utilizaron protoplastos, las células sobrevivientes en presencia del principio de selección (en el ejemplo: canamicina) pueden seguir creciendo hasta convertirse en tejidos del callo, en un medio de c u l t i v o celular adecuado, con auxina y citoquinina (v. 7.6.2.3). De estos callos se pueden regenerar plantas completas realizando un cambio adecuado de la relación auxina/citoquinina (fig. 7-47). Para la transformación bajo la utilizac i ó n de Agrobacterium tumefaciens se ha realizado un cocultivo de tejidos vegetales (vainas foliares) con los bacterios. Las células transformadas, de manera parecida a los protoplastos, crecen hasta convertirse en callos en presencia del principio de selección en sustratos que contienen hormonas, mientras que el tejido no transformado muere. De los callos se vuelven a regenerar plantas intactas (fig. D). A menudo (p. ej. en Arabidopsis thaliana) incluso es suficiente sumergir los vástagos iniciales en una solución bacteriana, precisamente con la florescencia al aplicar un vacío durante un período corto de tiempo, para introducir la transformación celular a través del Agrobacterium. Si entonces se transforman las células de los meristemas florales, que son responsables de la formación de los primordios seminales, después de la polinización y la fecundación surgen semillas transformadas, además de las no transformadas, que se desarrollan en presencia del principio de selección (en nuestro ejemplo canamicina), mientras que las semillas no transformadas mueren. A través de la autonomía (Arabidopsis thaliana se autofecunda) se obtienen plantas transformadas homozigóticas (cuadro 7-1). • La caracterización genética, bioquímica y fisiológica de las plantas transgénicas regeneradas, y en determinadas circunstancias, un cultivo posterior, se suceden. Aquí sólo se podrán tratar unos cuantos detalles técnicos de este proceso. Los detalles se pueden consultar en el manual de genética molecular o el de biotecnología molecular. o

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo |

373

" O

E coli oriv

oriv

origen de la

1 cm

Fig. D: Regeneración de un vástago del tabaco de un callo foliar. El cambio de sitio del callo a un sustrato con una concentración simultánea de citoquinina superior y de auxina inferior en comparación con el medio de crecimiento da comienzo al proceso de regeneración.

Fig. C: Síntesis de un vector de transformación, que tanto se multiplica en Escherichia coli, como se introduce en el Agrobacterium tumefaciens y se utiliza

para transmisión del DNA T (DNA transferido, cuadro 9-2) a las plantas. El vector contiene rasgos de los plásmidos bacterianos de resistencia y al mismo tiempo todos los elementos del DNA T de un plásmido Ti de Agrobacterium tumefaciens ne-

cesarios para la integración en el nucleoma (cuadro 9-2), pero sin embargo, no puede provocar por sí mismo la transformación de la célula vegetal, dado que faltan las funciones genéticas esenciales de un plásmido Ti completo (p. ej. la región vil). Para ser capaces de provocar la transformación de las plantas, las cepas de agrobacterias deben poseer además un plásmido de ayuda (en principio un plásmido Ti sin la región DNA T) que proporciona la función genética que le falta al vector de transformación. Este vector ejemplar contiene los siguientes elementos: un origen de replicación para la replicación del plásmido en Escherichia coli (£. coli orí) y origen de replicación para la replicación del plásmido en un gran número de baaerias huéspedes (p. ej. el gen npt, que codifica una neomicina-fosfotransferasa y provoca la resistencia contra los antibióticos neomicina y canamicina); la región límite derecha e izquierda del DNA T de plásmido Ti (sobre la estructura y la función de este fragmento de DNA ver cuadro 9-2). Esta región límite, así como todos los fragmentos de DNA dentro de las dos regiones límite, se transfieren al genoma nuclear de la planta. Dentro de la región del DNA T se encuentran: (1) Un gen de resistencia para la selección de las células transformadas de la planta. A menudo se utiliza el gen not bajo el control del promotor de la nopalinsintasa de A. tumefaciens (pnos) con el fragmento del gen de la nopalinsintasa que provoca la finalización de la transmisión (tnos). La RNA-polimerasa II vegetal reconoce el promotor de la nopalinsintasa, que contiene los elementos cis que estimulan en manera importante la transcripción (v. 7.2.2.3). (2) Un «sitio de clonación múltiple» (MCS, ingl. múltiple cloning site, también denominado poli-

linkei)', se trata de un fragmento de DNA que posee secuencias de reconocimiento muy cercanas las unas con las otras, hasta incluso parcialmente solapadas, para un sinfín de endonudeasas de restricción y que además es adecuado para aceptar los fragmentos de restricción más diferentes. En este ejemplo, se introduce en la secuencia múltiple de clonación un gen diana, que es flanqueado por un lado por el fragmento que finaliza la transcripción de la nopalinsintasa y por el otro por el promotor del RNAm del 35S del virus del mosaico de la coliflor (p35S, cuadro 9-1). El «promotor 35S» es un promotor muy fuerte, y activo en casi todas las células vegetales.

chos sitios diversos del cromosoma (secuencias repetitivas y dispersas). En la región del c e n t r ó m e r o y en la zona del telómero se encuentran repeticiones secuenciaIes en forma de tándem, que no codifican (v. 2.2.3.2). Los telómeros forman los extremos del cromosoma. El extremo 3' de la molécula de doble hebra de D N A es algo más largo que el extremo 5' (transición de 3") e hibridiza al fundirse localmente la doble hélice del extremo del telómero con una secuencia complementaria de la hebra opuesta. Como consecuencia se forma en el extremo del cromosoma una estructura en bucle, a la cual probable-

En este ejemplo, la secuencia de clonación múltiple se encuentra dentro de la zona que hay que codificar del gen bacteriano lad', que se activa ante el gen lac\. Esta ordenación también se usa en muchos otros plásmidos para la donación de DNA extraño, dado que así se puede realizar una sencilla prueba de la buena inserción del DNA en la célula bacteriana huésped adecuada (selección «azul-blanco»). Se basa en el siguiente principio: en el gen lad' se trata del fragmento 5' del gen lad bacteriano que codifica la enzima p-galaaosidasa. Los bacterios huéspedes adecuados contienen el fragmento 3' de este gen codificado por el cromosoma, pero sin embargo ningún gen lad completo. En caso de que en la célula no exista el gen lad' codificado por el plastidio, los dos «enzimas parciales» p-galaaosidasa se forman por separado. De este modo se pueden almacenar como una p-galactosidasa funcional, que se puede detectar por histoquímica de manera similar a la P-glucuronidasa (cuadro 7-4) bajo la utilización del sustrato 5-bromo-4-doro-3indol-p-D-galactopiranósido (las colonias de baaerias adquieren una coloración azul). La secuencia de clonación múltiple se eligió de manera que no interrumpe el cuadro de leaura del gen lad' y no altera a la función del enzima. Pero si un fragmento de DNA insertado altera el cuadro de leaura del gen lad', de las baaerias huéspedes no se forman más enzimas parciales p-galaaosidasa funcionales en el extremo amino, y la actividad nula de la p-galactosidasa se refleja en las colonias incoloras. En una lámina de agar con muchas colonias se pueden diferenciar fácilmente aquellas con un inserto de DNA (colonias blancas) de las que no poseen un inserto de DNA (colonias azules). Además, el gen lad' (y con ello la aaividad de la P-galaaosidasa) se puede inducir por medio del gen /ad. Este gen codifica una proteína represora que a través de la unión a la región del promotor operón del gen lad' impide la transcripción del lad' hasta que a las células se les añade isopropitiogalaaósido (IPTG). El IPTG se une a la proteína represora, a lo que esta abandona la región promotor -operón del gen lad' y la transcripción del lad' puede empezar (sobre la estruaura y la función del operón /acde Escherichia coli, v. manual de genética molecular o de microbiología).

Bibliografía Clic BR, Pasternak JJ (1995) Molekulare Biotechnologie. Spektrum Akademischer Verlag, Heidelberg Kcmpken F, Kempken R (2000) Gentechnik bei Pflanzen. Springer, Berlín

mente se unen proteínas específicas que estabilizan esa estructura. Esto permite a las células diferenciar los verdaderos extremos del cromosoma de los desnaturalizados que se habían formado como consecuencia de la rotura de la doble hebra de D N A , e impide la fusión de cromosomas durante la reparación del D N A . Los telómeros también son importantes para la correcta replicación de los extremos del cromosoma. Las proteínas específicas fijan en el núcleo de la interfase los telómeros con la membrana nuclear. En los centrómeros se forman por división celular los cinetocoros, a los cuales se fijan los mi-

374

7 Fisiología del desarrollo .

—

Cuadro 7-4: Usos de las plantas transgénicas Desde hace muchos años, las plantas transgénicas tienen una gran importancia en el campo científico. En los últimos años han encontrado un creciente uso en la agricultura, después de que en 1995 se comercializaron por primera vez en EE U U plantas útiles transgénicas. Los amplios campos de utilización de las plantas transgénicas aquí sólo se pueden presentar con unos pocos ejemplos. Entre ellos se encuentran: » el a u m e n t o de la fuerza de expresión de los genes específicos, p. ej. a través de la utilización de promotores de fuerte actividad (especialmente del promotor 35S del virus del mosaico de la coliflor, v. 9.3.2, cuadro 9-1). » la d i s m i n u c i ó n de la fuerza de expresión de los genes específicos, p. ej. a través de la técnica «antisense», en la que una copia del gen que se investiga (o del D N A c ) se une al promotor adecuado en dirección contraria y este modelo se integra en el genoma, como se ha descrito, de manera que en la transcripción del gen del D N A independiente se lea la R N A - p o l i merasa 11 de la hebra que hay que codificar y no de la hebra matricial (transcripción, fig. 7-11 A ) . Con ello se forma un R N A m que es complementario a las bases de la hebra matricial. Éste es a la vez también complementario a las bases del R N A m , que surge a raíz de la transcripción del gen orientado correctamente en la célula y que también se denomina R N A m «antisense» ( i n g l . ; R N A m «contrasentido»). L o s R N A m complementarios forman probablemente moléculas de doble hebra de R N A , que se descomponen a través de RNasas específicas de la doble hebra. De aquí se destruye el R N A «con sentido» (ingl. sense-mRNA) de la célula y la traducción no tiene lugar. La primera planta útil transgénica comercializada, una tomatera de frutos más resistentes, consiguió su cualidad especial a través de la técnica «antisense». A través de la expresión de un gen «antisense» de la poligalacturonasa en los frutos se disminuyó considerablemente la formación de este enzima y con ello se redujo de manera perceptible la disolución de gran parte de las láminas medianas existentes a partir del poligalacturonato (pectina), que tiene lugar durante la maduración del fruto y que contribuye al ablandamiento de los frutos.

la expresión de los genes de o t r a especie en la planta, p. ej. para introducir una resistencia a enfermedades o para conseg u i r un rendimiento metabólico m o d i f i c a d o o nuevo. Por ejemplo, se estudia conseguir una alimentación equilibrada con únicamente alimentos vegetales a través de la expresión de proteínas en las semillas con una composición de aminoácidos adecuada para la alimentación humana. La introducción reciente con éxito de los genes para la vía de biosíntesis completa para la fi-caroteno en la planta del arroz (fig. A ) y su expresión en otros endospermos del arroz exento de carotinoide podría representar un hito en la lucha contra la falta de vitamina A , especialmente extendida en los niños, para la población de aquellos países en que el arroz representa la fuente de alimento vegetal más importante (fi-caroteno = provitamina A ) , la investigación de los controles de t r a n s c r i p c i ó n de los genes vegetales. Con esto se relaciona el promotor que se investiga con el gen indicador, fácil de demostrar, también denominado gen r e p o r t e r o (o con un D N A c , que abarca la región que hay que codificar de un gen como este) (cuadro 7-3, tab. A , y este modelo de gen se integra en el genoma de la planta que se ha de investigar. La actividad del promotor y su regulación en las plantas transgénicas se pueden analizar después, cuando se puede demostrar el producto genético que se ha formado. Con

CH2OH

5-bromo-4-doro-3-indol(3-D-glucurónido

H2O p-D-glucu ronidasa

ácido p-D-glucurón

5-bromo-4-doro¡ndox¡l

j# V

[Fe(CN)6] oxidación, dimerización

[Fe(CN)6]

9 V

5,5'-d¡brorno-4,4'-dicloro¡nd¡go

(colorante azul insoluble)

Fig. A: Producción de |3-caroteno en el endosperma de las cariópsides del arroz transgénico. La expresión d e los genes para la fitoeno-sintasa, fitoeno-desaturasa y licopín-cidasa conduce a la formación d e más de 1 m g k g ' de (5-caroteno en el endosperma del a l m i d ó n (jcoloración amarilla!) d e la planta de arroz con estos genes transformados (transformación de los agrobacterios: cuadros 7 - 3 , 9 - 2 ) . El arroz sil-

Fig B: Demostración histoquímica de la actividad de la (J-glucuronidasa. La presencia de hexacianoferrato-(lll), [Fe(CN s )]', acelera la oxidación, que transcurre de manera espontánea con 0 1 y la dimerización del indoxil que se ha formado en coloran-

vestre no forma en el endosperma del a l m i d ó n (5-caroteno, las cariópsides apare-

te índigo. El resto 5 - b r o m o - 4 - d o r o - 3 - i n d o l t a m b i é n encuentra utilización en la identificación histoquímica de otras hidrolasas - p . ej. la p-galactosidasa (unida a la

cen incoloros. - Original por cortesía de I. Potrykus y P. Beyer.

P-D-galactosa) y la fosfatasa (unida al fosfato).

V

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

«i

375

I núcleo celular

10 um

Fig. C: Análisis d e la especificidad del tejido de un promotor. 1 La identificación histoquímica de la p-glucuronidasa (coloración azul, reacción: fig. B) muestra la actividad del promotor del transportador de sacarosa específico que acompaña a la célula SUC2 (ingl. sucrose, sacarosa) en los haces conductores de Arabidopsis thaliana. En las hojas más jóvenes que representan sink n o existe ninguna actividad, en las hojas que contienen tanto regiones sink c o m o source, el promotor SUC2 es activo en el ápice de la hoja (región source), en las hojas source se encuentra actividad en la región de todos los haces conductores de la hoja. Este modelo d e expresión hace suponer que el SUC2 participa en la carga del floema. Los análisis del gen promotor reportero indican alguna cosa sobre la actividad genética, pero sin embargo no dan ninguna información sobre si la proteína correspondiente realmente también se forma en el tejido que muestra la actividad genética. 2 La localización de la proteina SUC2 en las células acompañantes se demostró a través del mareaje de una proteína con anticuerpos específicos marcados con fluorescencia, seguido de un análisis al microscopio (superposición de una microfoto de zona clara de un corte transversal de hoja con una foto del mismo preparado con luz fluorescente). La zona de color verde intenso muestra el mareaje inmunofluorescente de la proteina SUC2 en las células del floema. Además también aparece una suave autofluorescencia amarilla de las paredes celulares lenificadas en la zona del xilema. 3 En un corte longitudinal de u n tallo en inflorescencia se puede diferenciar la célula acompañante por medio de su forma longitudinal y su núcleo celular, de los elementos cribrosos sin núcleo (el DNA se marcó con el colorante azul fluorescente 4,6-diamidino-2-fenilindol, DAPI). La proteína SUC2, que es reconocible en la fluorescencia verde de los anticuerpos, se puede demostrar en la célula acompañante (transporte en el floema: v. 6.8, fig. 6-72). - Original por cortesía de N. Saber.

Fig. D : Análisis de la regulación de la actividad de un promotor a través d e influencias externas. El enzima aleño ó x i d o sintasa, catalizado por una reacción prematura de la biosíntesis del ácido jasmónico, está regulado por muchos factores (v. 7.6.6.2, fig. 7 - 6 6 ) influenciados por la fuerza de la transcripción del gen aleño óxid o sintasa. La activación del p r o m o t o r de la aleño oxido a través de la lesión se puede demostrar en las plantas transgénicas que expresan la p-glucuronidasa bajo el control del p r o m o t o r de la sintasa. La lesión (flecha) provoca, al cabo de pocas horas, una fuerte activación local del promotor, que es visible en la fuerte actividad de la p-glucuronidasa (la planta del tabaco que se muestra fue sometida 4 horas después de la lesión a la prueba enzimática histoquímica). Simultáneamente se activa el p r o m o t o r a lo largo de haces conductores; esta activación se extiende por el tejido principal de la planta y también rápidamente por los tejidos que no han sufrid o una lesión. Se habla de una inducción sistemática, la expresión de la propagación de un factor de lesión en la planta inducido por la actividad de múltiples genes d e defensa (v. 9.4.1). En los tomates se trata del péptido sistemina (fig. 9-19), en otras especies todavía no se ha podido explicar la estructura del factor de lesión. Original por cortesía d e I. Kubigsteltig.

frecuencia se usa como gen reportero el gen de la f5-glucuronidasa uidA de Escherichia coli. que se puede demostrar por métodos histoquímicos (figs. B-D), o el gen para la proteína verde fluorescente (GFP) de la medusa Aequorea victoria, que, estimulada a través de radiación de luz azul de onda corta, emite una luz fluorescente verde. La GFP es especialmente adecuada para el estudio de la actividad genética en las células vivas. el estudio de los procesos moleculares en las células vivas. Aquí también tiene un uso fundamental la proteína verde fluoo-

376

7 Fisiología del desarrollo

Fig. E: Técnica de transferencia d e energía de la resonancia de la fluorescencia

440 nm

(FRET) para demostrar los cambios del nivel de calcio en el citoplasma en las células oclusivas tras tratarlas con la fitohormona ácido abscísico (ABA). 1 Principio del

480 n m

procedimiento. Las plantas Arabidopsis thaliana transgénicas expresan un gen quimérico, cuyo marco abierto de lectura está compuesto por 4 partes distintas, que codifican una proteína con 4 módulos de funciones relacionados entre sí, que en la célula actúa de detector d e calcio: CFP (ingl. cyan fluorescing protein), C A M (calmodulina), M 1 3 (un péptido que se une a la calmodulina en presencia de iones Ca 2 '), YFP (ingl. yellow fluorescing protein). La CFP y la YFP son derivados producidos por mutaciones genéticas de la GTP que existen en la Aequorea (v. texto) con las características de absorción y emisión modificadas. La calmodulina es una ligasa de Ca J ' con 4 puntos de unión para los iones C a ' \ En concentraciones bajas de Ca'" en la célula, la calmodulina existe en la forma libre del calcio, y la proteína detectora quimérica posee una estructura abierta. Si se ilumina la célula con luz azul d e l o n g i t u d d e onda de 4 4 0 nm, sólo se estimula la CFP, y después tiene lugar una emisión de luz fluorescente de longitud d e onda de 4 8 0 n m (ciano). Si en la célula aumenta la concentración de iones de calcio, estos se unen a la calmodulina, y el péptido M 1 3 se asocia con el complejo Ca - C A M . Con esto se consigue poner muy cerca el d o m i n i o YFP y el CFP. De esta forma, con estimulación mediante luz de long i t u d de onda de 4 4 0 n m , la CFP no emite más luz fluorescente, sino que transmite a la YFP su energía d e estimulación sin radiación, q u e por su parte emite como luz fluorescente de longitud de onda de 5 3 5 n m (amarilla); se habla de transferencia d e energía de resonancia d e la fluorescencia (FRET). A través de la determinación de la relación d e las emisiones d e fluorescencia entre 5 3 5 nm y 4 8 0 nm se puede deducir la concentración de los iones de Ca'* en el citoplasma. A través de una fotometría microespectral se puede ver la distribución en la célula de los iones de Ca'*. 2 Análisis FRET de la concentración Ca2' citoplasmática ( [ C a " " ] ^ en las células oclusivas de las plantas Arabidopsis thaliana transgénicas tras haber añadido ABA (10 n M ) . Las imágenes dan la distribución de los iones C a " en una codificación alterada d e la coloración en los instantes marcados, el gráfico la relación de intensidad de la emisión d e luz en 5 3 5 n m : 4 8 0 n m en el t i e m p o y transmitido para una de las dos células oclusivas que se muestran. El análisis muestra que la inducción del cierre de estoma a través del ABA va acompañada de un a u m e n t o periódico del nivel de calcio intracelular en las células oclusivas (movimiento de las células oclusivas: fig. 8-33). - 1 según R. Tsien, modificado; 2 por cortesía de G. Alien y J. Schroeder.

n 10

15

20

25

30

tiempo (min)

rescente (GFP) de Aequorea o variantes de esta proteína con cualidades variadas estimulantes y emisoras. Para el estudio de la localización subcelular de las proteínas se lleva a la expresión los genes quiméricos, en los que la secuencia de codificación para la GFP se colocó detrás o delante del región de codificación de tal modo que se produce un cuadro de lectura continuo. Su transcripción da un único R N A m y su traducción una proteína de fusión con una GFP añadida en el extremo N o C de la proteína que se está estudiando. La distribución intracelular de la proteína de fusión se puede observar con el microscopio a través de la fluorescencia de la GFP en las células vivas, incluso también son posibles las grabaciones en vídeo a tiempo real. De este modo se puede seguir directamente a través del microscopio de electrones, p. ej., la dinámica del citoesqueleto o el flujo de las vesículas en una célula. Está especialmente perfeccionada la utilización de plantas transgénicas, que forman proteínas detectoras de estructura modular compuestas de varios dominios, con las cuales se pueden hacer visibles de manera selectiva y muy sensible variaciones dinámicas de la concentración de determinados iones - p . ej. iones de

crotúbulos del huso de división (cuadro 2-2). En los cromosomas de algunas pocas especies (p. ej., Lumia, v. 11.2) no se pueden localizar los centrómeros; aquí las fibras del huso se pueden fijar en muchos lugares de los

Ca * - en la célula e incluso se pueden transmitir de manera cuantitativa. El Ca * es un regulador central del metabolismo celular. La concentración citoplasmática de Ca * es de únicamente unos 0,1 | i M , pero sin embargo puede aumentar hasta pocos ( i M como reacción a un estímulo transitorio, p. ej. en las células oclusivas después de la acción de la fitohormona ácido abscísico (v. 8.3.2.5, fig. 8-33). Este proceso se puede seguir directamente a través de la técnica F R E T (transferencia de energía de la resonancia de la fluorescencia), que se muestra y comenta en la figura E. Aunque las plantas transgénicas desde hace tiempo se han vuelto imprescindibles como ayuda en la investigación, en Centroeuropa la opinión pública se cuestiona el cultivo de plantas transgénicas, mientras que especialmente en América, Australia o Asia ya se usan con fines agrícolas desde mediados de los años noventa.

Bibliografía Kempken F, Kempken R (2000) Gentechnik bei Pflanzen. Springer, Berlin

cromosomas: se habla de centrómeros «difusos». Las repeticiones secuenciales ordenadas en tándem caracterizan los satélites de D N A que no codifican y de los cuales se desconoce su función; se llaman así porque se

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

producen en la centrifugación de gradientes de densidad de fragmentos de D N A causados por la composición de nucleobases y la densidad de equilibrio provocado, algo diferente, en forma de banda secundaria (satélite) cerca de la banda principal de D N A ; no hay que confundirlos con los satélites definidos morfológicamente en las proximidades de las regiones del o r g a n i z a d o r del nucléolo (v. 2.2.3.3, fig. 2-25). Los genes para el R N A m ribosómico que hay en estas regiones aparecen igualmente en gran número (hasta más de 20 000 copias por genoma) como repeticiones secuenciales de genes en tándem prácticamente iguales, así como de regiones intergenéticas idénticas. Sin embargo están limitados a uno o a pocos cromosomas (cuadro 7-1). Los transposones y retrotransposones son especialmente importantes entre los segmentos repetitivos de D N A dispersado en el genoma nuclear. Ambos son elementos genéticos móviles que cambian su posición en el genoma con una comparable alta frecuencia o se integran en lugares adicionales en el genoma en la replicación. Los transposones están caracterizados por cortas repeticiones secuenciales inversas en sus límites, que son imprescindibles para la transposición. Los transposones autónomos (p. ej., el transposón Ac del maíz) llevan además como mínimo un gen que es imprescindible para la transposición y que codifica una transposasa; otros transposones (p. ej., elementos Ds del maíz) requieren un transposón autónomo para la transposición, ya que no poseen ninguna zona interna de codificación completa. Los elementos Ac/Dc del maíz, descubiertos por B. McClintock entre los años 1940 y 1955, fueron los primeros elementos genéticos móviles. A diferencia de los transposones, los retrotransposones transponen gracias a un producto intermedio del R N A . que se transcribe por una transcriptasa inversa autocodificada de un transposón en una copia de D N A (ingl. copy-DNA, D N A c ) . Este D N A c se puede integrar en otros lugares del genoma. Para eso sirven las repeticiones directas secuenciales largas (LTR. ingl. long terminal repeats) que están localizadas en los extremos del retrotransposón (o del D N A c ) . El mecanismo de transposición posee muchas similitudes con el de los retrovirus. Los retrotransposones pueden abarcar una parte considerable del genoma nuclear; por ejemplo, en el maíz ocupan casi el 50 %.

7.2.1.2 El genoma de los plástidos A diferencia del genoma nuclear, el subgenoma de los plástidos, el plastoma, aparece en forma de molécula de D N A cerrada y circular ( D N A p t ) que se encuentra, según el estado de desarrollo, en los cloroplastos en aprox. de 20 a 200 copias idénticas por orgánulo. Como en los procariotas, en los nucleótidos (nucleoides) existen moléculas de D N A . Los cloroplastos contienen de 10 a 20 nucleótidos fijados a la membrana tilacoidal o la membrana interna, que contiene cada una entre 2 y 29 moléculas de DNApt. Así pues, los plástidos son poliploides y polienérgidos. Dado que las células en los tejidos de asimilación de las hojas normales pueden contener más de 100 cloroplastos, en una de estas células existen unas 10 000 copias del plastoma.

377

Los plastomas de las plantas inferiores y superiores tienen unas dimensiones similares. Tienen normalmente entre 130 y 150 kpb (figs. 7-5, 7-4) con un límite mínimo de 70 kpb (Epifagus virginiana) y un máximo de 400 kpb (Acetabularia); muchos han sido secuenciados completamente. Los plastomas contienen en los embriófitos de forma uniforme aprox. entre 120 y 130 genes, 90 de los cuales codifican proteínas. El plastoma del tabaco, representativo en este sentido, abarca 155 939 pares de bases y contiene 97 genes con funciones conocidas, así como otros 30, posiblemente regiones codificadoras de proteínas, llamados marcos de lectura abiertos (v. 7.2.2.1), con una función aún desconocida (fig. 7-5). El plastoma de la mayoría de las plantas está compuesto por dos grandes repeticiones secuenciales inversas, que separan una región pequeña específica de una grande. Sin embargo no aparecen en coniferas y leguminosas, así como en casos aislados en especies de otras familias. El plastoma pequeño poco habitual del dinoflagelado Heterocapsa Iriqueira contiene únicamente 9 genes, de los cuales cada uno se localiza en un cromosoma minicircuiar propio.

Con respecto a la organización genética, el DNApt difiere mucho del D N A del núcleo, pero posee muchas similitudes con el genoma circular de las bacterias (teoría de los endosimbiontes, v. 2.4). Una característica de los genomas procariotas es la falta de secuencias repetitivas. Éstas también faltan en el D N A p t . a excepción de los genes dobles en la región de los genes duplicados, a los cuales pertenecen los genes del RNAr. El plasloma contiene una dotación completa de genes del R N A t y del RNAr, 20 genes para las proteínas ribosómicas, así como 4 genes para una de las dos R N A polimerasas del plastidio (la otra se codifica en el núcleo). Además, el plastoma codifica alguna de las proteínas necesarias para fotorreacción de la fotosíntesis, pero sólo un único enzima del ciclo de Calvin, la ribulosa-l,5-bisfosfatocarboxilasa/oxigenasa (rubisCO), se forma con la participación del plastoma. Este enzima posee el gen para las 8 grandes subunidades (designación rbcL, ingl. lar ge, grande). Las 8 subunidades pequeñas se codifican en el genoma nuclear.

Los genes con la mayor cantidad de proteínas de los plástidos se localizan en el genoma nuclear. Unas valoraciones dieron como resultado que los plástidos contienen entre 1900 y 2300 proteínas diferentes, de las cuales, como ya se ha mencionado, sólo unas 90 también se codifican en el plastoma. A pesar de que los plástidos, y las mitocondrios, disponen de un aparato de traducción y transcripción propios, dependen mucho en su función del material genético del núcleo celular. Los plástidos y las mitocondrios también son calificados como orgánulos semiautónomos (teoría de la endosimbiosis, v. 2.4). Los procariotas actuales contienen aprox. entre 2000 y 4000 genes, raramente más o menos (fig. 7-4, tab. 7-2). En el transcurso de la evolución de los plástidos (lo mismo vale para las mitocondrios, v. 7.2.1.3), la mayoría de los genes de los endosimbiontes primarios se dislocaron hasta los núcleos celulares, de los plástidos sólo quedó un resto. Hoy en día está admitido que en los plástidos esencialmente sólo se han mantenido estos genes que codifican las funciones básicas (transcripción y traducción), así como aquellos que están sujetos a un control rápido y directo por el metabolismo de los plástidos. Así, por ejemplo, el estado redox del sistema de la plastoquinona (v. 6.4.5) controla la transcripción de los genes de los plástidos para la proteína D I del centro de

378

7 Fisiología del desarrollo

fotosíntesis

RNAr, o t r o s RNAt

I

I traducción

transcripción marco de lectura

función desconocida I

I otras funciones

Fig. 7 - 5 : El m a p a genético del D N A del plástido del t a b a c o ( N i c o t i a n a tabacum). La situación y extensión de los genes está marcada por las casillas; los genes indicados por d e n t r o se transcriben e n el sentido de las agujas del reloj, los de fuera lo hacen en el sentido contrario. Las flechas marcan unidades policistrónicas de transcripción y su dirección de transcripción. Los genes marcados con u n * contienen intrones. Los fragmentos más anchos del circulo de DNA representan las dos grandes e inversas repeticiones de secuencias, que t a m b i é n contienen los orígenes de replicación (oriA, oriB); los fragmentos más estrechos del circulo representan las dos regiones singulares. La nomenclatura para los genes de los plástidos sigue las mismas normas que la de los procariotas (cuadro 7-2). A l g u n o s genes o g r u p o s de genes importantes: psa fotosistema I, Psbfotosistema II, pettransporte de electrones por fotosíntesis, ATPsintasa, gran rbd. (ingl. large) s u b u n i d a d de la ribulosa-1,5-bisfosfato-carboxilasa/oxidasa. A d e m á s : genes para la proteína ribosomal de la s u b u n i d a d ribosómica p e q u e ñ a ( r p s ) o grande (rpf); la RNA polimerasa codificada en los plástidos (rpo), RNA ribosomales (rrn). Los genes de los RNAt vienen indicados c o n el c ó d i g o de una etra (fig. 1 - 1 1 ) del a m i n o á c i d o transferido, así c o m o la secuencia 5 ' - » 3 ' de su anticodón, p. ej. H - G U G : RNAt" ls , a n t i c o d ó n 5 ' - G U G - 3 ' , pero: f M e t - C A U = g e n para el RNAt que transmite el c o d ó n de iniciación 5 ' - A U G - 3 ' por medio de un anticodón 5 ' - C A U - 3 ' que se une a la N - f o r m i l m e t i o n i n a . Los marcos de lectura abiertos (ing. open reading frame, orf) aparecen con las cifra de su número de codones, p. ej. ORF 3 5 0 . - Por cortesía de P. W e s t h o f f y un m o d e l o de G. Link.

reacción del fotosistema II (gen psb A, fig. 6-59), así como las dos proteínas del centro de reacción del fotosistema I (gen psbA, gen PsbB, fig. 6-61, fig. 7-5). La ferredoxina reducida controla la iniciación de la traducción de R N A m del psbA con redoxregulación directa de ditiol/disulfito (fig.7-6).

Pero también las actividades del nucleosoma y del plastoma tienen que ir muy bien sincronizadas. Así pues, no sólo la rubisCO. sino también todos los complejos del transporte fotosintético de electrones, así como la síntesis del ATP, contienen subunidades codificadas tanto en el núcleo como en el plastoma. No está claro cómo funciona el me-

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

Fig. 7 - 6 : Aparte de energía a recolector

B P 4 7 [ e d se une al extremo 5' del RNAm de la psbA

1

activación de la traducción AUG traducción

BP47 r e d

BP47 o x

3'

R N A m d e la

psbA

PDI60 OX

PDI60 f c d

i 5'—|

proteína D I ensamblado

H2O

PSII

psbA

|— 3'

5'-|

psaAJB

[—3'

PQH 2

en el nivel de la transcripción y d e la t r a d u c c i ó n . La p l a s t o q u i n o n a o x i d a d a (PQ) induce la transcripción del gen para la proteína D I de la PSII (psbA), la p l a s t o q u i n o n a reducida (PQH ; ) induce

une específicamente al e x t r e m o 5' del R N A m de la psbA. El e x t r e m o 5 ' de este R N A m f o r m a u n a estructura secundaria especial (estructura stemloop), q u e se crea por u n a p a r e a m i e n t o interno

ADP

LHCII

-

Pi

pende d e la fosforilación del LHCII a través de u n a LHCII quinasa activada por u n a p l a s t o q u i n o n a reducida (PQH ; ) (parte inferior de la f i g u ra), t a m b i é n intervienen o t r o s c o m p l e j o s redox

disomerasa d e 6 0 kDa (PDI60), la ferredoxina reducida provoca la activación de una RNA ligasa (BP47), q u e c u a n d o está en f o r m a reducida se

Cytbs/f

r

C o n t r o l e s r e d o x d e la f o t o s í n t e s i s . la r e g u l a c i ó n de la distribución d e la través de la o r d e n a c i ó n del c o m p l e j o LHCII del f o t o s i s t e m a II o I, q u e de-

la transcripción del g e n para las proteínas del c e n t r o d e reacción A y B d e la PS I (psaA, psaB). A través d e la conversión t i o l / b i s u l f i t o (fig. 6 - 7 1 ) y por la t i o r e d o x i a (TR) y una p r o t e í n a - d i s u l f i t o -

Bftn'iVuii T i i i i „ ¡ r B M M activación de la transcripción

PQ

379

LHCII—CE)

A

H,0

luz

luz

en la r e g i ó n stem. La u n i ó n d e B P 4 7 l c d c o n el R N A m activa su t r a d u c c i ó n . Está a c e p t a d o que el control c o m p l e j o d e la transcripción y de la traducción de los genes para las proteínas d e los centros d e reacción de la fotosíntesis f u e el m o t i v o por el cual c o n el paso d e la evolución n o se p u e d e n a l m a c e n a r e n el núcleo celular los plástidos del g e n o m a , c o m o ocurre en la mayoría d e los genes.

canismo de cooperación entre el nucléolo y el plastoma. Sin embargo, la expresión genética de los plástidos está controlada por los genes nucleares reguladores. En cambio. las actividades de los genes nucleares, p. ej., de los genes para la clorofila-a/b-proteína de unión del complej o recolector de luz L H C I I (v. 6.4.3) o del gen localizado en el nucléolo para la subunidad pequeña de la ribulosa1,5-bisfosfato-carboxilasa/oxigenasa, están influidas por el estado funcional del cloroplasto.

7.2.1.3 El genoma mitocondrial Los genomas mitocondriales de las plantas (condriomas) tienen un tamaño y una estructura muy variables y normalmente son mucho más grandes que el de los animales (vertebrados: aprox. 16 kpb). El tamaño variable va acompañado del correspondiente aumento de la cantidad de genes; esencialmente se basa en diversas partes grandes de secuencias sin codificar, muchas de las cuales están formadas por elementos secuenciales repetitivos. Entre ellos se encuentran incluso porciones de D N A extraño procedente del plastoma o del nucleosoma. El tamaño considerable de los condriomas vegetales es, por consiguiente, resultado de una expansión secundaria típica de las plantas, y no de una pequeña pérdida de genes en el transcurso de la evolución de los mitocondrios. Los condriomas, al igual que los plastomas, tienen una estructura poliploide y polienérgida. En las levaduras se encuentran aprox. 100 copias del condrioma en varios nucleótidos por mitocondrio, por célula unas 6500.

El condrioma del alga verde Chlamydomonas reinhardtii tiene 16 kpb en el D N A mitocondrial ( D N A m t ) y está compuesto por una molécula de D N A lineal de doble hebra; los condriomas de los hongos poseen entre 18 y 180 kpb (Saccharomyces cerevisiae: 78 kpb) y los de los embriófitos, de 180 kpb (Brassica oleráceo) a 2400 kpb (Cucumis meló) (fig. 7-4). Los condriomas de los embriófitos están compuestos normalmente por varias moléculas de D N A circular de doble hebra de tamaños variables, que se pueden transportaren las zonas de repeticiones secuenciales a partir de procesos de recombinación (fig. 7-7), y sólo aisladamente (p. ej., Brassica hirtá) están compuestos por una única molécula de D N A circular. En caso de condriomas fragmentados, a la molécula de D N A m t mayor se denomina anillo estándar (ingl. master circle). El condrioma

Fig. 7 - 7 : R e c o m b i n a c i ó n i n t r a m o l e c u l a r del D N A m i t o c o n d r i a l en las p l a n t a s superiores. En el n a b o Brassica rapa aparecen en los m i t o c o n d r i o s 3 D N A m t circulares d e t a m a ñ o s distintos: el círculo principal ( 2 1 8 kpb) c o n t i e n e u n a repetición d e secuencia (flecha), d e m o d o q u e a través de procesos d e r e c o m b i n a c i ó n p u e d e n surgir 2 círculos p e q u e ñ o s e incompletos de DNA; el proceso es reversible.

380

7 Fisiología del desarrollo

de la hepática Marchantía polymorpha también está compuesto por un único anillo de DNArnt de doble hebra, uno de los genomas mitocondriales con una secuencia de bases ya descubiertas por completo (186 608 pb). Como en el caso de los plástidos, la capacidad del genoma mitocondrial no es suficiente para codificar por sí mismo todas las proteínas necesarias; la mayoría se codifican en el genoma nuclear y se importan al orgánulo. A diferencia de los plástidos, los mitocondrios incluso tienen que importar determinados R N A . La cantidad de genes de los condriomas en especies diferentes es variable y va de 12 (Chlamydomonas reinhardtii) hasta más de 60 (p. ej., Arabidopsis thaliana: 58, Marchantía polymorpha: 66). Dados algunos sucesos en la recombinación, a diferencia del plastoma. la ordenación de los genes en el condrioma también difiere de una especie a otra. Además de los componentes de la cadena respiratoria y de la síntesis de ATP existen los genes para las propias proteínas ribosómicas (que sin embargo no tienen los condriomas más pequeños) y los 2-3 de los 4 R N A . Sin embargo, ninguno de los condriomas conocidos codifica todos los R N A t imprescindibles para la traducción mitocondrial (Marchantía: 29, Arabidopsis: 22, Chlamydomonas: 3). de manera que hay que importara los mitocondrios el R N A t mitocondrial codificado en el núcleo. Se desconoce el mecanismo de esta importación. En las plantas, la R N A polimerasa necesaria para la transcripción de los genes mitocondriales se codifica íntegramente en el genoma nuclear.

Una consecuencia de los sucesos de recombinación frecuentes. que tampoco retroceden ante los límites de los genes, es la presencia de copias defectuosas en muchos genomas mitocondriales. Con ello, pueden surgir proteínas defectuosas. Éstas pueden ser las responsables de la e s t e r i l i d a d c i t o p l a s m á t i c a h e r e d i t a r i a m a s c u l i n a (CMS) que se da en muchas angiospennas, entre las cuales hay muchas plantas de cultivo (el maíz, el mijo, el trigo, la remolacha azucarera), y que se basa en la esterilidad del polen. El fenotipo de la C M S se hereda por la madre, ya que los gámetas masculinos (esperma) de la mayoría de

angiospermas no tienen mitocondrios (como tampoco plástidos). La esterilidad del polen es muy importante en las plantas de cultivo. Por ejemplo en el cultivo híbrido del maíz, que se basa en una fuerte interrupción de la autofecundación, se puede evitar el costoso «descope», es decir sacar manualmente las inflorescencias masculinas.

7.2.2 Fundamentos de la actividad de los genes El capítulo anterior mostró que la mayoría de los genes de una célula vegetal, y entre ellos prácticamente todos los más importantes en el desarrollo, están localizados en el núcleo de la célula. También, todas las proteínas que dirigen la actividad de los genes en el plastoma y el condrioma se codifican en el núcleo, al igual que todas las proteínas que participan en la regulación de la biosíntesis de las proteínas en este orgánulo. Los próximos comentarios de la estructura de los genes y del control de la actividad de estos se limitarán a los genes del núcleo, en particular a aquellos que codifican las proteínas. Cuando sea imprescindible se aclararán brevemente las relaciones en los genes de los plástidos.

7.2.2.1 Estructura del gen Un gen es una porción del genoma, que se transcribe en R N A . Se puede tratar de un R N A que codifica proteínas, entonces se llama R N A mensajero ( R N A m ) , o de un R N A que no codifica (RNAr. R N Á t entre otros, v. 1.2.4). La zona de un gen que codifica proteínas, que será traducido

región intergénica \*

gen

región intergénica

promotor dirección de la transcripción

¡ntensificador, silenciador

distancia variable al promotor

GGNCAATCT TATAAA k

-70

región a codificar

#

-30

TAA TAG exón 1

+1

caja caja CAAT TATA

inicio delatrans-

exón 2

i intrón 1

W * * » inicio de la ! j

traducción en el RNAm

! leader

hebra a codificar.

exón 3

i intrón 2

finalización de la

4

finalización de la traducción

¡

transcripción

en el RNAm

¡

j

1 trailer

5' , AUG codón de iniciación

4

hebra patrón

3' 5'

transcripción

! 3' transcrito primario de RNAm

UAA UAG UGA codón de finalización

procesamiento del RNAm

Fig. 7 - 8 : Estructura general de un g e n en mosaico de núcleo celular y su promotor. Con frecuencia los p r o m o t o r e s y las regiones de transcripción juntos reciben el n o m b r e de gen. Los e l e m e n t o s estructurales aislados se explican en el texto. A adenina, C citosina, G g u a n i n a , T t i m i n a , U uracilo, N cualquier base.

7.2 Fundamentos genéticos del desarrollo

en una proteína, se llama marco de lectura abierto (ingl. open reading frame, ORF). La estructura principal de un gen es la misma en ios eucariotas, los animales y las plantas; la estructura típica, en cuyos detalles puede haber divergencias, está representada en la fig. 7-8. En la mayoría de los genes eucariotas se interrumpe el marco de lectura abierto por las secuencias de D N A sin codificar, los intrones (ingl. intervening regions). Las porciones de secuencias codificadas por proteínas se llaman exones (ingl. expressed regions), los genes son calificados como genes en mosaico. La transcripción (v. 7.2.2.2) empieza en un punto de salida de la transcripción (la primera base transcrita se numera con +1) a menudo varias centenas de bases antes del comienzo del marco de lectura abierto, y termina, a veces igualmente lejos, detrás de éste e incluye las regiones del exón y del intrón. El R N A m surgido se llama transcrito p r i m a r i o y está sujeto a un procesamiento cotranscripcional (es decir, que tiene lugar durante el proceso de transcripción) y otro postranscripcional. La región en sentido 5' antes del comienzo de la traducción se llama la región 5' sin traducir del R N A m (ingl. leader), el segmento 3' después del final de la traducción se llama región 3' sin traducir R N A m (ingl. trailer). Ambas tienen funciones distintas y en parte reguladoras.

código de D N A en código de R N A m colineal (transcripción), este código de R N A se traduce a un código de aminoácidos también colineales de un polipéptido (traducc i ó n , v. 7.3.1.2). Por lo que se conoce, la secuencia primaria de un polipéptido contiene toda la información para formar una proteína funcional (desarrollo de las estructuras secundaria, terciaria y en algunos casos cuaternaria, v. 1.3.2), aunque con frecuencia el desarrollo de la conformación nativa requiere la actividad de otras proteínas (el ayudante del enrollamiento, llamado caperuza; v. 7.3.1.2, 7.3.1.4). El proceso completo de conversión de la información genética (de gen a proteína) tiene varios niveles (fig. 7-9) y

gen DNA RNA polimerasa +

inicio de

factores de transcripción .

la transcripción

transcripción (elongación y finalización) •

Un uso más sencillo del lenguaje califica a todos los segmentos de secuencias en sentido 5' desde una posición observada de una secuencia de ácidos nucleicos, p. ej., desde el inicio de transcripción de un gen. como puestos a contracorriente (ingl. upstream), y todos los seguimientos en sentido 3' desde esta posición, como puestos con la corriente (ingl. downstream).

La transcripción de un gen eucariota transcurre por lo general de manera monocistrónica, es decir, el R N A m formado codifica solamente para una única proteína. El segmento de D N A que controla la transcripción de un gen se llama p r o m o t o r . Los promotores se encuentran directamente antes del inicio de transcripción contracorriente y tienen aprox. entre 150 y 200 pares de bases. Sin embargo. pueden llegara la región traducida del gen y del intrón, y en algunos casos incluso englobar segmentos de D N A corriente arriba del marco de lectura abierto. Por estos motivos a menudo al segmento traducido de una molécula de D N A junto con su promotor se le califica de gen (fig. 7-8). Finalmente, se encuentran para muchos genes segmentos de D N A que a menudo están alejados del verdadero gen, pero que estimulan o inhiben su transcripción. Estos segmentos se llaman enhancer (ingl. to enhance. reforzar) o silencer (ingl. to silence, silenciar). Mientras que cada promotor va con un gen. los enhacer y silencer actúan por lo general sobre varios genes y, al contrario que los elementos reguladores de un promotor, son independientes de la posición y de la orientación. A diferencia del genoma nuclear, muchos genes del D N A p t . similar que en las bacterias, cada uno en grupos de varios genes, están controlados por un mismo promotor, y transcritos a R N A policistrónicos (fig. 7-5). Este R N A puede ser procesado de diversas maneras. Sin embargo en algunos genes de los plástidos aparecen intrones, una rareza en bacterios, aunque no en arcliae.

381

transcrito primario de RNAm 5'

#

procesamiento del RNA (capping, empalme, poliadenilación) RNAm maduro 5"' membrana nuclear

exportación al citosol

inicio d e la traducción

descomposición del R N A m

5

,

ribosoma traducción (elongación y finalización)

C

proteina

modificación de las p r o t e í n a s ( * )

catabolismo d e la p r o t e í n a plegamiento d e las p r o t e í n a s

proteina funcional

7.2.2.2 Curso de la transcripción

Fig. 7-9: Flujo de información del gen hacia la proteína funcional. Las regiones de los ácidos nucleicos marcadas en rojo tienen la función de codi-

La conversión de la información genética en estructura y función de la célula viviente provoca un flujo de información DNA—>RNAm—»proteína. Primero se transcribe el

ficar proteínas. Cada uno de los pasos transcurre en parte de manera sim u l t á n e a (v. texto) y para tener una visión general más b u e n a se han representado en forma de secuencias. Flecha roja: lugares principales de regulación. El transcurso descrito es válido para los genes del núcleo celular.

382

7 Fisiología del desarrollo

aquí sólo puede estar representado en sus aspectos esenciales, el peso de los cuales recae en los puntos de control más importantes. La intensidad de la expresión genética (actividad gené-

tica) se determina por la frecuencia con la que se inicia una síntesis de R N A m con éxito en el punto de inicio de la transcripción de un gen. La velocidad de síntesis del R N A m viene determinada por la capacidad de procesamiento de la R N A polimerasa dependiente del D N A y es prácticamente constante. Los genes que codifican proteínas son transcritos por la R N A polimerasa II dependiente del D N A . La R N A polimerasa I transcribe los genes para los grandes R N A r (28S, 18S y 5.8S-RNAr) y la R N A polimerasa III transcribe los genes para el R N A r pequeño 5S-RNAr, para los RNAt y otros R N A pequeños. A continuación sólo se contemplarán los genes transcritos por la polimerasa II. De las 3 fases de la transcripción: • • •

iniciación de la transcripción alargamiento del R N A m finalización de la transcripción

sobre todo la primera fase está sujeta a una regulación. Los procesos moleculares en los cuales se basa fueron investigados de manera especial y en detalle en los animales y las levaduras, pero las conclusiones también son válidas para los eucariotas. Se califica de iniciación de la transcripción la síntesis del transcriptosoma, un complejo de alto peso molecular con la participación de la R N A polimerasa II, en el punto de inicio de la transcripción (fig. 7-10). La primera fase de la transcripción finaliza con un abandono del complejo por parte de la R N A polimerasa y con el inicio del alargamiento del R N A m , con lo cual se descompone el transcriptosoma, para volverse a reconstruir acto seguido si se diera el caso. Para la formación del complejo es muy decisiva la accesibilidad del promotor para las proteínas participantes. Esta accesibilidad está regulada en todo el genoma por la estructura de la cromatina, donde aparecen mecanismos específicos de los genes. También está admitido que durante la transcripción los genes poseen una estructura del nucleosoma (v. 2.2.3.1) y que la cromatina está empaquetada en forma de solenoide (estructura de 30 nm) o en «collar de perlas» (figs. 2-21, 2-22 A). En el núcleo de la interfase estas regiones se encuentran en la eucromatina; en la heterocromatina (v. 2.2.3) el D N A está muy condensado y no se transcribe. La inducción a la formación de la heterocromatina es un mecanismo, inactivar grandes grupos de genes, para p. ej., detener las funciones (en principio reversibles) que ya no son necesarias al finalizar los procesos de desarrollo. Las regiones de la heterocromatina se distinguen en los diversos tejidos diferenciados. El D N A de la eucromatina forma dominios estructurales que pueden ser representados en el microscopio de electrones como estructuras en bucle. Los bucles están fijados por determinadas zonas secuenciales de D N A ricas en AT (ingl. scajfold attachment regions, SARs). proteínas estructurales de la matriz nuclear. Está aceptado que los genes activos en la transcripción se encuentren en los bucles. Estos dominios funcionales están caracterizados por una estructura abierta de cromatina, que se forma como consecuencia de una acetilización de restos de lisina de la

histona del nucleosoma a partir de una histón-acetilasa. Con la acetilización de la lisina se reduce el número de cargas positivas de la histona. Con ello, su interacción con el D N A cargado negativamente es menor. Las histón-desacetilasas son responsables del proceso inverso de la condensación de la cromatina, que va acompañada de reducción parcial o total de la actividad de la transcripción. La desacetilización de la histona aparece preferentemente en regiones de D N A metalizado. Esta modificación del A D N , típica de los eucariotas, se cataliza con una citosínmetiltransferasa, que transforma determinadas citosinas (que poseen una guanina en la base de la posición 3' vecina o siguiente) en 5-metilcitosina. En las plantas, hasta el 30 % de las citosinas pueden estar metilizadas. En la replicación (v. 1.2.3) el conjunto de metil de la hebra patrón se copia en la hebra hija. De este modo se puede transmitir a las células hijas el estado de condensación de la cromatina en todo el genoma. Probablemente las regiones metalizadas de ligasas específicas estén cubiertas: por un lado, impiden la acumulación de factores de transcripción (v. más adelante) y por el otro, facilitan la formación de histon-deacetilasas, que dan comienzo a la condensación de la cromatina. Los segmentos secuenciales repetitivos de D N A y los transposones son a menudo hipermetilizados y por ello heterocromáticos. Esto se considera un mecanismo de inactivación, que impide la transposición del transposón y con ello se impide un cambio de posición de D N A no deseado. Otros factores, en parte todavía poco investigados con detalle, parecen además cambiar la posición del nucleosoma en la zona de la histona acetilizada. Se puede admitir que muchos genes del genoma han sido trasladados por los procesos expuestos a un estado capaz de realizar la transcripción, que es requisito indispensable para la formación del complejo de iniciación de la transcripción (transcriptosoma). El ensamblado del transcriptosoma al promotor de un gen capaz de realizar la transcripción comprende varios niveles (fig. 7-10): 1. La formación de una plataforma para la unión de la R N A polimerasa II al promotor cercano al inicio de la transcripción. Esta f u n c i ó n la ejercen el factor de transcripción general T F I I D , un complejo proteínico de una ligasa de la caja TATA (TBP) y varios factores asociados a la T B P (TAF, todos son proteínas). Dado que varios T A F poseen dominios proteínicos similares a la histona, se supone que la plataforma representa una estructura similar a la del nucleosoma. La zona de inicio de transcripción contracorriente hasta la región - 7 0 , que dado el caso contiene la caja C A A T (que no está en todos los casos) y que abarca sobre todo la caja TATA, también se designa como promotor de proximal (ingl. core promoter). 2. La formación de un enhanceosoma en la zona de otros segmentos del promotor ubicados a contracorriente, en circunstancias bajo la inclusión de regiones de enhacer o silencer. Los segmentos de D N A , similar al promotor base, están marcados por cortos segmentos de secuencias característicos, que aparecen a menudo en gran cantidad y en alta densidad, incluso superpuestos, y representan secuencias diana para la unión de factores reguladores de transcripción (que hay que distinguir de los factores generales de transcripción como el T F I I D y otros, que pertenecen a la polimerasa-II-holo-

7.2 F u n d a m e n t o s genéticos del desarrollo

enzima). Estos segmentos de D N A también se consideran elementos cis reguladores y las proteínas que se unen a ellos se califican como factores trans. Se distinguen varias clases de factores de transcripción: aquellos que tienen cualidades para unir D N A , así como proteínas, e interrumpir la interacción específica de una secuencia por los dominios de unión de D N A con los correspondientes elementos cis del promotor, mientras éstas unen con sus dominios proteínicos otros

promotor enhancer, silencer

II

factores reguladores de la transcripción, mediadores, proteína que curva el DNA

TFIID

j—• dirección de la transcripción

ATG

TFIID

1 TATA|

[6331

T

+1

-30

i

llull

factores de transcripción o componentes de la R N A polimerasa-ll-holoenzima y los factores que interrumpen la interacción proteína-proteína y están calificados como mediadores o coactivadores. Un tercer grupo de factores tienen la función de retorcer el D N A (fig. 710). La formación del enhanceosoma. formado por muchos componentes proteínicos, permite múltiples y sutiles posibilidades de regulación de la actividad genética (v. 7.2.2.3).

gen

promotor base

- -200

383

I

+1 TAFs

enhanceosoma

RNA polimerasa II holoenzima

RNA polimerasa

transcriptosoma

ftiá» complejo promotor abierto ATP ADP

B¡5i3 RNArn

Fig. 7-10: Etapas de la iniciación de la transcripción para un gen codificado por una proteína en el núcleo celular. Según esta hipótesis, en la región de la caja TATA un complejo de la holoenzima RNA polimerasa II formado con anterioridad se une al factor de transcripción D general de la polimerasa II (TFIID), interaccionando simultáneamente con el complejo intensificador que también se había formado antes. Según otra hipótesis, el ensamblado del complejo RNA polimerasa II holoenzima tiene lugar de manera secuencial en el TFIID a través del almacenamiento de componentes aislados, seguido por una síntesis también sucesiva del intensificador. Más explicaciones en el texto. - Significado: DBD dominios de unión del DNA y AD dominios de activación de un factor regulador de la transcripción, TBP ligasa de la caja TATA, TAF factor asociado a la TBP.

384

7 Fisiología d e l d e s a r r o l l o

3. El reclutamiento de la R N A polimerasa, que requiere D N A . El enhanceosoma forma, junto con otras proteínas mediadoras y la plataforma en el promotor base, una estructura a la cual se fija el R N A polimerasa-IIholoenzima. La holoenzima está compuesta por la verdadera R N A polimerasa I I dependiente del D N A (en las levaduras compuesta por 14 subunidades) y otros factores genéricos de transcripción ( T F I I A , B, E, F, H), así como muchas proteínas mediadoras. Con esto, el complejo de iniciación de la transcripción está completamente ensamblado. El comienzo de la transcripción está introducido por una fusión local del D N A en la zona del punto de inicio de la transcripción. Ésta se podría facilitar con el factor genérico de transcripción T F I I H , que posee una actividad helicasa sacada del A D N . Se forma el llamado complejo abierto del promotor. El T F I I H tiene una actividad quinasa adicional y un resto de aminoácido fosforilizado en el extremo C de la R N A polimerasa II. Entonces el enzima fosforilizado empieza la síntesis del R N A m , deja el complejo de iniciación (que se irá destruyendo) y emigra a lo largo de la hebra matricial en dirección 3'—>5', bajo la síntesis del R N A m con la secuencia de bases complementaria a la hebra matricial en dirección 5'—>3'. La hebra de D N A de idéntica secuencia que el R N A m que se ha formado (con la particularidad que en lugar de la timina (T) del D N A , en el R N A m hay uracilo (U), v. 1.2.4) se la llama hebra codificadora. Los datos de la secuencia para los elementos del promotor y genes siempre se realizan, según definición, en dirección 5'—>3' para la hebra codificadora (fig. 7-11). Unos análisis muy delicados de la estructura con núcleos en interfase y con la ayuda de anticuerpos de componentes de la proteína del aparato de transcripción (p. e j „ dirigidos a la R N A polimerasa I I ) han dado c o m o r e s u l t a d o que la a c t i v i d a d de transcripción en el núcleo celular no está repartida de la misma manera, sino que en determinadas regiones se da de forma más fuerte. En estas regiones denominadas «fábricas de transcripción» deben de formarse los complejos de iniciación de la transcripción, y durante la transcripción la polimerasa se queda seguramente fijada a la matriz nuclear. Según estas hipótesis el enzima no correría al lado del D N A , sino que pasaría a través del D N A al mismo tiempo que tiene lugar la polimerización del R N A . De manera similar debe tener lugar la replicación del D N A de los enzimas fijados (fábricas de replicación), mientras la molécula de D N A se mueve.

Mientras que en las bacterias el R N A m transcrito se produce directamente en forma madura, e incluso ya empieza a unirse a los ribosomas y a hacer la traducción (es decir, a sintetizar proteínas) durante la transcripción misma en que se va formando, la transcripción de genes eucariotas da primero transcritos primarios (denominados R N A heterogéneo nuclear, R N A h n ) que todavía se procesan en el núcleo celular. El procesamiento abarca: •

formación de una caperuza (ingl. cap) en el extremo 5 ' del R N A m (ingl. capping); • la separación de los intrones en un proceso llamado empalme, y • la introducción de una cola de poli-A en el extremo 3' de la mayoría de R N A .

El R N A maduro que ha sido procesado abandona el núcleo celular por los poros y se traduce en el citoplasma (v. 7.3.1.2).

Las reacciones del procesamiento transcurren cotranscripcionalmente, es decir, durante el alargamiento del transcrito primario por la R N A polimerasa II. La estructura de la caperuza se forma tan pronto como el extremo 5' del R N A surgido abandona la R N A polimerasa. La guanilil-transferasa transfiere del GTP un resto de G M P a la estructura trifosfata del R N A situada al final, al separarse un resto de y-fosfato del R N A m y formarse un puente de 5'-5'-trifosfato (fig. 7-12). Una guanín-metiltransferasa metiliza entonces el átomo de nitrógeno 7 de la guanina añadida. Esta estructura fundamental puede ser modificada por otras metilizaciones (en la primera base del R N A , a la cual se le añadió un resto de GMP, así como en los grupos 2 ' - O H de las ribosas de la primera o segunda base de R N A ) . Está aceptado que la caperuza es importante tanto para la exportación de R N A m maduro del núcleo celular como para la iniciación de la traducción (v. 7.3.1.2) y en determinadas circunstancias para la estabilidad del R N A m . La separación de los intrones, que por motivos de espacio no será comentada, se da en lugares muy precisos de empalme, que se caracterizan por secuencias de bases conservadoras (es decir, secuencias de bases que son idénticas en casi todos los genes). Los límites de los intrones de casi todos los genes nucleolares codificadores de proteínas viene determinados por la secuencia de bases: 5 ' - i GU . . . . A G Í - 3 ' (las flechas marcan el lugar de empalme). La composición de las bases de los intrones en general es más rica en AT que los exones, la doble hélice de D N A puede ser «empalmada» más fácilmente en la zona de los intrones. Durante el proceso de empalme, aparte de los factores proteínicos, también participan varios R N A pequeños nucleares (ingl. small nuclear RNAs, snRNAs). Los intrones de los genes de R N A r o R N A l así como los que aparecen en los plastonias y condriomas tienen otras estructuras y otros mecanismos de empalme. Así pues, algunos de estos intrones se pueden autoempalmar. Provocan el proceso de empalme por autocatalización. Los ácidos ribonucleicos activos con los enzimas se llaman riboenzimas. En general se acepta que las riboenzimas representan los restos de un «mundo RNA», un estadio muy temprano de la evolución de la vida, cuyo quimismo contenía principalmente reacciones de ácidos ribonucleicos. La actividad de la peptidiltransferasa en la fabricación de uniones peptídicas en el transcurso de la síntesis de proteínas (v. 7.3.1.2) también está provocada. según los conocimientos de los que disponemos actualmente, por una riboenzima, la 23S-RNAr, la subunidad más grande del ribosoma 70S (o la 2 8 S - R N A r en los ribosomas 80S, v. 2.2.4).

La poliadenilización del extremo 3 ' del R N A m , típica de los R N A m eucariotas (pero a veces ausente), está relacionada con la finalización de la transcripción de estos genes y se cataliza por una R N A polimerasa independiente de la hebra matricial, la poli(A)-polinierasa. La hidrolasa del R N A m cercana al final de la transcripción precede a la reacción que produce un nuevo extremo 3 ' , en el cual se polimeriza la cola p o l i ( A ) (adición sucesiva de A M P a partir de ATP, hasta varios cientos de restos). La posición del procesamiento a menudo, pero no siempre, viene marcada por una corta secuencia de R N A . que en las plantas puede ser muy variable. Aparte de su participación en la finalización de la transcripción, la poliadenilización también parece influir en la

7.2 F u n d a m e n t o s genéticos d e l d e s a r r o l l o

385

RNA polimerasa

hebra patrón

giro del DNA

hebra a codificar

hélice híbrida RNA-DNA

nudeótido trifosfato

5' ® 0 ®

RNAm en formación

-O-P-O"

hebra patrón del DNA

H

y 2

extremo 5' del RNA

H

A = T

o' i

?"

II O

¿C-O-P-O

U = A

O OH _V T 5' "0-P-0-CH

O

o 2 0

K

5'

dirección ^ de síntesis

2

II o

3'

.

2 0

L >

u

H-O

H

O' 1

O-P-O-P-O

o

11

pirofosfato

B

H

1

O

\ OH

O" O" 1 \ T

11

C-O-P-O

U= A

"O-P-O-CH

*-

dirección de lectura

5'

2 Q

o

"O—P—O—P—o~

\

O

5'

0 - P - 0 - P - 0 - P - 0 - C H

o

C-0-P-0 5. I

T

5-

P-O-CH

t

2 0

.3'

HO

i

2'i OH

CTP

Fig. 7 - 1 1 : Fase de elongación de la síntesis de un RNAm. A La RNA polimerasa il dependiente del DNA deshace la doble hélice de DNA bajo un giro local y sintetiza, en la región de esta «burbuja de transcripción» en sentido 5 ' - * 3 ' , el RNAm con la hebra patrón complementaria y con la hebra para codificar de idéntica secuencia de bases, en donde en lugar de una T, como en el DNA, en el RNAm se coloca una U (figs. 1-3, 1-4). En la región de la burbuja de transcripción se f o r m a una hélice híbrida de D N A - R N A de unos 1 0 - 1 2 pb, en la cual participa el RNAm complementario a la hebra p a t r ó n . En la secuencia de n u d e ó t i d o s expuesta nos encontramos con un c o d ó n de m e t i o n i n a (AUG, tab. 7-3), que por su e n t o r n o (S'-AACA AUG G C - 3 ' ) se identifica c o m o el p u n t o de iniciación de la traducción. Ésta y otras secuencias parecidas de la región del cod ó n de iniciación de la traducción t a m b i é n se d e n o m i n a n secuencia de Kozak. B Transcurso de la síntesis del RNAm. - A según L. Stryer, modificado.

estabilidad del R N A m . Si también es importante para la iniciación de la transcripción, como se creía, todavía debe esclarecerse. L a secuencia de bases en determinadas posiciones varía después de la transcripción rarísimas veces en R N A m codificados en el

núcleo, a veces en los R N A m de los plástidos y con más frecuencia en los R N A mitocondriales. El proceso se llama e d i c i ó n de R N A . A q u í . las citosinas son transformadas en uracilos (y rara vez al revés, uracilo en citosina) y así, p r i m e r o se producen las matrices correctas de R N A m para la traducción. L a edición de R N A mitocondriales n o se ha encontrado hasta ahora en algas y

386

7 Fisiología del desarrollo

Fig. 7-12: Formación de la estructura de la caperuza 5' en el transcrito primario de los genes codificados en el núcleo. La síntesis transcurre de manera cotranscripcional tan pronto como el extremo 5' del RNAm que se ha formado queda libre en la RNA polimerasa. N,, N un nudeótido cualquiera; p fosfato (esta escritura diverge de la convención bioquímica, pero se utiliza con todos los nucleótidos).

o

I

~O-P-O-CH2

II

o RNAm

! •

extremo 3'

musgos; es típica de los cormófitos (heledlos, angiospermas y gimnospermas). Se conoce poco sobre el mecanismo de edición. La formación de bases poco frecuentes en el R N A r y en especial en el R N A l (fig. 1-10) también tiene lugar después de la transcripción.

mente se caracteriza por una muy alta velocidad de síntesis y se utilice en los plástidos para sintetizar largos transcritos. Es imaginable que los endosimbiontes de los protoeucitos (teoría de la endosimbiosis, v. 2.4) estuvieran infectados, o sea, procariotas infectados de fagos.

Desde la iniciación de la transcripción de un gen hasta llegar al R N A m maduro pueden pasar varios minutos. Basándonos en la procesividad de la R N A polimerasa II de aprox. 2000 bases por minuto, sólo el alargamiento del R N A m en un gen de tamaño medio (3,5-5 kpb) dura entre 2 y 3 minutos.

Con determinados antibióticos y toxinas se pueden inhibir en alto grado procesos de la transcripción. Así las rifamicinas de Streptomyces (o del derivado casi sintético rifampicina) impiden la iniciación de la síntesis del RNA inhibiendo la RNA polimerasa de los procariotas, pero no la de los eucariotas. La actiomicina D de otra familia de Streptomyces impide la transcripción de los procariotas y eucariotas al unirse en dobles hebras de D N A , que por consiguiente ya no podrán ser utilizadas como matrices para la síntesis del RNA. La micotoxina a - a m a n i t i n a de la Amonita phalloides inhibe fuertemente la R N A polimerasa II dependiente del D N A (débilmente la RNA polimerasa III. y nada la RNA polimerasa I) y bloquea de este modo la fase de alargamiento de la síntesis del R N A m en el núcleo celular, especialmente genes codificados en las proteínas.

La transcripción de los genes de los plástidos la efectúan dos R N A polimerasas dependientes del D N A , un enzima codificado en los plástidos -t|ue en estructura presenta grandes similitudes con la R N A polimerasa bacteriana y que también puede poseer varios factores sigma específicos del promotor (la mayoría codificados en el núcleo)- y una R N A polimerasa construida de distinta manera y codificada en el núcleo, que se parece en estructura a las dos R N A polimerasas también codificadas en el núcleo de los mitocondrios. Esta segunda clase de polimerasa está emparentada con la R N A polimerasa de los bacteriófagos, y probable-

La concentración de un R N A m determinado en la célula no sólo depende de la frecuencia de la iniciación de la

7.2 F u n d a m e n t o s genéticos del d e s a r r o l l o

transcripción en el promotor afectado del gen y de la efectividad de los pasos del procesamiento, sino también de la estabilidad del R N A m en la célula, es decir, de los otros metabolismos de la molécula, con lo que el tiempo de vida media (es decir, el tiempo que se necesita en la parada de la síntesis para la descomposición del 50 % de la molécula) puede ser de unos minutos hasta varios años (en R N A m en las semillas). La descomposición de los R N A vegetales es muy poco conocida. Parece que esta descomposición a menudo, como en otros eucariotas, está introducida por la separación de la cola p o l i ( A ) y de la estructura de la caperuza 5 ' y catalizada por las 5'-exonucleasas, enzimas que por hidrólisis liberan mononucleótidos del extremo 5 ' . Existen indicios de que la descomposición del R N A m está sujeta a una regulación, pero sin embrago no se tiene ninguna hipótesis concreta sobre estos mecanismos de regulación.

7.2.2.3 Controles de la transcripción Aunque en el camino del gen hacia la proteína se atraviesan muchos puntos de control (fig. 7-9), que en su conjunto deciden sobre la cantidad de cada proteína que se encuentra en una célula, la actividad diferencial de los genes, basada en los procesos de desarrollo, está regulada por el proceso de iniciación de la transcripción. Aquí se determina los genes que se transcribirán y la cantidad. Además existen mecanismos de control que se extienden a los genes, y afectan a la estructura de la cromatina (v. 7.2.2.2). El control de la actividad de genes aislados está dirigido principalmente por la formación de enhanceosomas (fig. 7-10). Para ello son importantes, por un lado, los respectivos elementos cis y su combinación en la zona del promotor, y con frecuencia, además enhancers y silencers adicionales (fig. 7-8, 7-10), por otro lado, son importantes los factores de transcripción que existen en una determinada célula (o formados según la necesidad) y su estado de actividad. El genoma nuclear de Arabidopsis thaliana (cuadro 7-1) contiene más de 1700 genes, que codifican los distintos factores de transcripción; éstos representan más del 5 % de todos los genes. Tanto la transcripción de genes para la formación de determinados factores reguladores de la transcripción, como el estado de la actividad, están sujetos al control por factores endógenos y exógenos. De este modo se atraviesan con frecuencia cascadas de varios niveles de procesos de regulación de los genes. Un conjunto altamente estructurado en el espacio y en el tiempo provoca en el final del camino de la regulación una canalización diferenciada de las actividades de muchos genes diana, que codifican para las proteínas estructurales y enzimas, que al final llevarán a cabo la determinación fenotípica de la marca del desarrollo. Así pues, se conocen elementos cis que reaccionan con hormonas, a los cuales se fijan proteínas específicas que activan la transcripción al actuar una fitohormona, y elementos cis que reaccionan con la luz. que proporcionan a determinados genes la regulación de la luz (fig. 7-86). En el capítulo de la fisiología del metabolismo ya se mencionó la inducción de la formación de novo de enzimas por sustratos (ejemplo: nitrato-reductasa, inductor: nitrato) o la inhibición de la formación de novo de enzimas por productos (ejemplo: inhibición de la ni-

387

trato-reductasa por iones de amonio y glutamina, o de la glutamin-sintetasa por glutamina). Estos son ejemplos para un control metabólico de la transcripción. Estos procesos están muy bien investigados en procariotas (v. manual de microbiología). Muchos procesos moleculares de los controles de la transcripción todavía son desconocidos en los eucariotas y en especial en las plantas superiores. A l lado de tales elementos específicos cis y sus factores de transcripción correspondientes, en los promotores de genes regulables se encuentran, otros elementos cis que aparecen en muchos genes diversos y que fijan factores de transcripción muy extendidos. Esto conduce a una estimulación general, aunque no selectiva, de la actividad de transcripción de estos genes, que primero están sujetos por conexión con elementos específicos cis y sus factores de transcripción a un control selectivo. Dos elementos cis muy característicos, que aparecen en forma normal o modificada en los promotores de muchos genes regulables, son la G-box (5'-CACGTG-3*) y la GT-l-box ( 5 ' - G G T T A A - 3 ? ) , cuyas ligasas inherentes se pueden identificar. Con la combinación de genes específicos de promotor base + elementos reguladores cis genéricos + elementos cis con especificidad es posible llevar a cabo un control excepcionalmente variado de la expresión genética. El abanico de posibilidades se amplía debido a la evolución de las familias de genes, cuyos miembros pueden estar sujetos a una regulación de la transcripción diferente por la combinación con promotor propio cada uno. Así, la planta del tabaco posee 9 genes para la ATP tipo P que sirve para sintetizar la fuerza motora producida por los protones en el plasmoleira (v. 6.1.4.3, fig. 6-4). Cada uno de estos genes está controlado por otro promotor sintetizado. Los genes a los que se les reconoce claramente un parentesco secuencial en la zona de codificación reciben la denominación de homólogos. A su vez, los genes homólogos son ortólogos si se encuentran en diversos organismos y si proceden de precursores comunes. Son parálogos si han surgido en el genoma tras duplicaciones). A diferencia de los procariotas. cuya R N A polimerasa dependiente de D N A está directamente unida de manera muy fuerte a sus promotores, la R N A polimerasa II dependiente de D N A de los eucariotas lo hace de manera débil al promotor base. De ahí que la «actividad genética» de un promotor bacteriano sea muy alta, no así el de los eucariotas, que es muy baja. Esta es la razón por la cual en los procariotas los mecanismos de inhibición para disminuir la actividad genética están muy extendidos, a diferencia de los eucariotas, donde son poco frecuentes. En los eucariotas los mecanismos de iniciación de la transcripción actúan principalmente a tenor de un aumento de la tasa de iniciación por activadores de la transcripción.

388

7 Fisiología del desarrollo

anteriormente, en la secuencia de bases en el D N A o en el RNAm.

7.3 Fundamentos celulares del desarrollo

7.3.1 Metabolismo y distribución de las proteínas en la célula En el camino de la realización de la información genética, después de la transcripción se utiliza la información contenida en el R N A m para la formación de proteínas. Este proceso tiene lugar en los ribosomas y se llama traducción. El código genético (v. 7.3.1.1) se traduce en una secuencia colineal de aminoácidos. El doblamiento de las proteínas y. en ciertas circunstancias, sus modificaciones, dos procesos que pueden tener lugar durante la síntesis de las proteínas (= cotraducción) o tras finalizarla (postraducción), concluyen la formación de proteínas funcionales (v. 7.3.1.2). La dotación de proteínas de una célula se origina a partir de una serie ordenada de síntesis y descomposición (v. 7.3.1.3). La síntesis de proteínas tiene lugar en los eucitos en el citoplasma, en los plástidos (si existen) y en los mitocondrios. Las proteínas formadas en los plástidos o en los mitocondrios se quedan en los respectivos orgánulos, mientras que las proteínas sintetizadas en el citoplasma son expedidas a muchos lugares de destino distintos de la célula o segregadas de la célula. La correcta distribución de las proteínas en la célula es decisiva para la creación y mantenimiento del compartimiento de los eucitos (v. 7.3.1.4).

7.3.1.1 El código genético De los numerosos aminoácidos que se dan en la naturaleza. por lo general, en total sólo 20, los llamados aminoácidos proteínicos. se utilizan durante la traducción para la síntesis de proteínas (fig. l - l l). El suborden de sucesión en una proteína viene determinado, como se ha dicho

El contenido informativo del D N A o R N A m expresado en 4 símbolos («letras código») tiene que ser traducido durante la síntesis de proteínas en los 20 símbolos, como máximo, del polipéptido. también informativo. Se entiende que los 4 símbolos de los ácidos nucleicos sólo se pueden utilizar en combinación para codificar los 20 símbolos de la proteína. Si cada uno de los dobletes de bases de un total de 4 bases diferentes representara un «código» del código genético, es decir, especificara un determinado aminoácido, se podrían codificar un máximo de 4 : = 16 aminoácidos diferentes. Si tres nucleótidos seguidos (triplete) forman un código, se pueden codificar 4 ! = 64 aminoácidos diferentes. Está demostrado que el código genético está compuesto por tripletes secuenciales sin solaparse, el codón. que están ordenados en aminoácidos solos (tab. 7-3). El código genético es general (es decir válido para virus, bacterios, plantas, animales y seres humanos), pero no universal, y por ello se califica de código modelo. Las excepciones (tab. 7-4) serán tratadas más adelante. Los codones se dan en dirección 5'—>3', siguiendo la dirección de lectura del R N A m durante la traducción. Mientras que para el triptófano y la metionina sólo existe un único código, los otros aminoácidos están representados por 2 a 6 codones. El código genético es degenerativo. La degeneración afecta principalmente a la tercera posición de la base de los codones. Esto es, en determinadas circunstancias, una ventaja en la evolución, ya que no todas las mutaciones de un punto (intercambio de una base por otra) conducen a una variación de la secuencia de aminoácidos de la proteína afectada. Sorprende que la mayoría de los aminoácidos sintetizados se encuentren con más frecuencia en las proteínas y que el triplete que contiene U C sintetice aminoácidos hidrófobos, y en cambio los que contienen A G , sinteticen aminoácidos hidrófilos. Los primeros se encuentran en la parle superior izquierda de la tabla de codones (tab. 7-3), los últimos en la inferior derecha. Finalmente, están las familias de tripletes (la primera base común), aminoácidos que muestran igualdades en sus biosíntesis y con ello en su estructura. La coordinación de los codones con los aminoácidos no es casual; esto terminará con una coevolución del codón y de los aminoáci-

Tabla 7-3: El código genético estándar. Phe Phe Leu Leu

UCU

CCU

CUA CUG

Leu Leu Leu Leu

AUU AUC AUA

lie lie lie

AUG

GUU GUC GUA GUG

uuu uuc

UUA UUG CUU CUC

Ser Ser Ser Ser

UAU UAC

Tyr Tyr

UGU UGC

Cys Cys

UAA UAG

Stop Stop

UGA

Stop

UGG

Trp

CCA CCG

Pro Pro Pro Pro

CAU CAC CAA CAG

His His Gln Gln

CGU CGC CGA CGG

Arg Arg Arg Arg

Met

ACU ACC ACA ACG

Thr Thr Thr Thr

AAU AAC AAA AAG

Asn Asn Lys Lys

AGU AGC AGA AGG

Ser Ser Arg Arg

Val Val Val Val

GCU GCC CGA GCG

Ala Ala Ala Ala

GAU GAC GAA GAG

Asp Asp Glu Glu

GGU GGC GGA GGG

Gly Gly Gly Gly

UCC UCA UCG CCC

Los tripletes se expresan en la dirección 5'—»3'. Para ver el código de tres letras de los aminoácidos, fig. 1-11. Rojo: codón de finalización o codón de la metionina, que con un entorno adecuado de la secuencia (fig. 7-11) marca el inicio de la traducción.

7.3 F u n d a m e n t o s celulares del desarrollo

dos. Como mecanismo molecular se está debatiendo una complementación estructural de determinados ácidos ribonucleicos en determinadas moléculas de aminoácidos en el «mundo RNA». Aparte de los codones que especifican aminoácidos el código también contiene «signos de puntuación»: el codón start 5 ' - A U G - 3 \ que codifica al mismo tiempo la metionina, así como 3 codones stop. 5 ' - U A A - 3 \ 5 ' - U A G - 3 ' y 5 ' - U G A - 3 \ también llamados «ocre», «amber» y «opal»; éstos marcan el punto inicial y final de la zona de un R N A m que hay que traducir. Con el tiempo se han descubierto desviaciones en el uso de códigos modelo de tripletes (tab. 7-4). Es especialmente sorprendente que en la mayoría de los procariotas y eucariotas el codón stop 5 ' - U G A - 3 ' codifica la selenocisteína. el aminoácido proteinógeno 21, que en plantas sólo se lia podido demostrar hasta ahora únicamente en el enzima glutation-peroxidasa en Chlamydomonas reinhardtii. Esta codificación al revés depende de la síntesis de una estructura de aguja/pelo surgida del apareamiento interno en el RNAm. esta estructura se encuentra en los procariotas en dirección 3' directamente después de triplete U G A y en los eucariotas en la región del R N A m 3' que no se traduce. Los 74-94 nucleótidos del RNAt completo -de los cuales las bacterias poseen entre 30 y 45, los eucariotas hasta 50 distintos-sirven como moléculas adaptadoras, que al final permiten transportar la secuencia de triplete del R N A m a una secuencia de aminoácidos (fig. I - 1 0 A . 7-13). Cada RNAt lleva en el brazo anticodón (fig. M O A ) un triplete complementario del codón, el anticodón. que en el ribosoma acompaña un apareamiento de bases específico para el codón, y así conduce hasta el aparato de síntesis de proteínas del ribosoma el aminoácido especificado por el codón. Todos los RNAt se caracterizan por la secuencia de bases 5 ' - C C A - 3 ' en sus extremos sobresalientes 3' y llevan en la forma cargada cada uno siempre un único aminoácido característico, que siempre aparece asociado con su grupo carboxilo en un enlace éster en el grupo 2' o 3' hidroxilo de ribosa formado. La carga de RNAt se cataliza por las aminoacil-RNAt-sintetasas (fig. 7-14). de las cuales cada enzima existe para cada aminoácido. A partir de múltiples contactos entre las respectivas sintetasas, del aminoácido y del RNAt aceptor, que comprende el anti-

r

hebra a codificar

5'

t

T

AI

I C l

G

dirección de la síntesis de las proteínas

l — hebra patrón 3'

G i C

5'

u --

I c— I G—

389

3'

A

I

CCA —serina

¿ ...V

V A

CCA — lisina

i A I

G

G

C

I

I

G

C

T

A-

L

I

3'

DNA

L

5'

G I GI

U-

CCA — glicina

I

C

-V

i

3'

RNAm

aminoacil RNAt

Fig. 7-13: Relación de la codificación de la información de los aminoácidos en el DNA, RNAm y RNAt. Los codones del RNAm tienen una secuencia de bases idéntica a la de los tripletes correspondientes de la hebra de DNA que se ha de codificar (sin embargo, en el RNAm hay U en lugar de T). Los tripletes complementarios de la hebra patrón utilizada para la síntesis del RNAm se denominan genes codón, principalmente tienen una secuencia de bases idéntica a la del anticodón del RNAt (de nuevo en el RNA hay U en lugar de T). No obstante, en los anticodones se encuentran a veces bases poco frecuentes que surgen por modificaciones secundarias de las bases originales; finalmente aparecen los apareamientos no estándar (v. texto).

codón y otros muchos elementos estructurales del RNAt (¡papel de las bases poco frecuentes!, fig. I - 1 0 A , B), se asegura que únicamente reaccionan con aminoacil-RNAt los RNAt y aminoácidos emparejables. Además, las ami-

Tabla 7-4: Algunas anomalías del código genético estándar. Codón 5 ' - > 3'

En el código

Organismo

estándar para

Codificado de manera a n ó m a l a para

Stop lie Arg

Trp Met Trp

hongos Saccharomyces cerevisiae Zea mays

lie Leu

Start Start

Heterocapsa triquetra (dinoflagelado) Heterocapsa triquetra (dinoflagelado)

Stop

Trp

Mycoplasma spec.

Leu Stop Stop

Ser Gln Selenocisteína

Candida cylindracea algunos protozoos, Acetabularia según el contexto de la secuencia en algunos procariotas y eucariotas tas (p. ej. Chlamydomonas)

Condriomas:

UGA AUA CGG Plastomas:

AUA UUG Genomas procariotas:

UGA Nudeomas:

CUG UAA, UAG UGA

390

7 Fisiología del desarrollo

noacil-RNAt-sintetasas tienen una actividad esterasa como función correctora (ingl. proofreading function), que elimina por hidrólisis los restos incorrectos de aminoacil. La actividad de la esterasa contra los aminoácidos correctos es esencialmente débil. Los experimentos han dado como resultado que la tasa de error en la traducción de Escherichia coli era de aprox. 1 en 10' de los aminoácidos incorporados. Dado que existen varios RNAt diferentes como aminoácidos proteínicos, para algunos aminoácidos hay varios R N A t isoaceptores. La síntesis de las bases poco frecuentes de ios R N A l , que pueden suponer hasta un 10 % de las bases de un R N A t y aparecen sobre todo en las regiones bucle desapareadas (fig. 1-10 A), tiene lugar por modificaciones postranscripcionales sobre todo en el citoplasma y abarca las metilaciones, las reducciones o la fijación de un resto de dimetilalil a un resto de adenina a partir de una dimetiialil-transferasa citoplasmática. En el último caso se origina como parte del RNAt. por lo general en la posición 3' al lado del anticodón, una N'(A : -isopentil )-adenina (IPA), un compuesto que en forma libre como citosina ejerce acciones profundas en el desarrollo vegetal (v. 7.6.2). El R N A t de la selenocisteinasa se forma a partir de modificaciones secundarias, mientras que primero se une serina al R N A t , que se transforma en selenocisteína por el enzima selenocisteína sintetasa en el R N A t ; el donante de selenio es el selenofosfato. En las bacterias también se origina por modificaciones secundarias a partir de metionina R N A t el N-formilmetionina R N A t , que en lugar de la metionina utiliza 5 ' - A U G - 3 ' c o m o primer aminoácido en el inicio de la traducción en el codón iniciador.

La curvatura del anticodón originada por la formación del bucle conduce a que la primera base del anticodón y la tercera del codón del R N A m no puedan formar una pareja exacta (fig. 7-13). Con eso también es posible la formación de otras parejas de base, además de las típicas (G con C o A c ó n U, fig. 1-16). Esto se denomina «wobble». Por

ejemplo, los pares G - U son posibles (2 puentes de hidrógeno). El derivado de la guanina, la isonina (I), puede incluso emparejarse en este lugar del anticodón con 3 bases ( A , U, C) (2 puentes de hidrógeno). En casos raros incluso aparece en la posición del medio del triple anticodón una base poco frecuente (p. ej., pseudouridina, 4*, que forma un par con A , fig. 1 -10). Con el «wobble» se reduce la cantidad de R N A t , que es necesaria para descodificar todos los tripletes. Los RNAt mitocondrioles pueden emparejarse a menudo con las 4 bases de la tercera posición de un codón. Con este «superwobble» se reduce la cifra necesaria de R N A t en los mitocondrios.

7.3.1.2 Síntesis de las proteínas La síntesis de las proteínas se puede dividir en: • • •

fase de iniciación; fase de alargamiento, y fase de finalización.

La siguiente representación se limita a la traducción en los ribosomas 80S (v. 2.2.4) de los eucitos. Se hace referencia a diferencias esenciales con los procariotas (ribosomas 70S). La fase de iniciación de la traducción empieza en la caperuza 5 ' del R N A m (fig. 7-12) con la formación del complejo de preiniciación, que está compuesto por la subunidad ribosómica menor (40S), del iniciador RNAt cargado con metionina (que es distinta a la metionina del RNAt, que reconoce el codón 5 ' - A U G - 3 ' que está en el interior de un marco de lectura abierto), y otras proteínas, los factores de iniciación. En la iniciación de la traducción de las plantas también participa la cola poli (A) en el extre-

adenosina 2'(3>OH

"

B

aminoácido

AMP

aminoacil RNAt

aminoacil adenilato

aminoacil RNAt

puromicina

Fig. 7-14: Aminoacil RNAt. A Síntesis del aminoacil RNAt. El aminoácido se activa primeramente con ATP al formarse un aminoacil adenilado. Las aminoacil RNAt sintetasas de clase II transfieren los aminoácidos activados al liberarse AMP al grupo 3 ' - 0 H de la ribosa del extremo 3' del RNAt. Los enzimas de la clase I los transfieren al grupo 2'-0H. B Extremo 3' de un amin o a c i l R N A t , su f o r m a c i ó n la cataliza una aminoacil RNAt sintetasa de clase II. La puromicina es una analogía estructural del extremo 3' de un RNAt cargado con tirosina o fenilalanina. La unión amida de la puromicina no se puede deshacer a través de una peptil transferasa, de modo que el almacenamiento de puromicina en el lugar de aceptación del ribosoma conduce a la interrupción de la síntesis de proteínas.

7.3 F u n d a m e n t o s celulares del desarrollo

mo 3' del RNAm. así como también la ligasa poli (A). Como más largo es el resto poli (A) más a menudo aparece en la iniciación de la traducción. El complejo de iniciación formado recorre el R N A m en sentido 5 ' - » 3 ' después de un codón de inicio. Éste se puede diferenciar de la metionina «interna» del codón a través del entorno de la secuencia (secuencia Kozak, fig. 7 - I I ) . En el momento en que el complejo de iniciación ha llegado a esta posición. la subunidad grande (60S) se une a los ribosomas y empieza la síntesis de proteínas. A diferencia de esto, la iniciación de la traducción en los procariotas empieza con la formación del complejo de iniciación situado en una posición de unión ribosómica entre 3 y 10 bases en sentido 5' antes del codón de inicio (secuencia Shine-Dalgarno: 5 ' - A G G A G G U - 3 ' o variantes de esta secuencia). En los procariotas también se utiliza un iniciador propio de RNAt. Sin embargo, este no tiene metionina sino N-formilmetionina. La fase de elongación es muy parecida en los procariotas y en los eucariotas (fig. 7-15) y necesita otras proteínas, los factores de elongación. Con el enlace de la subunidad 60S el ribosoma posee 2 sitios de unión del R N A t . el centro P (peptil), que primero está ocupado por el iniciador del RNAt, y el centro A (aceptor), en el cual se adiciona el segundo aminoacil-RNAt. especificado por el triplete que sigue el codón de inicio. La interacción codón-anticodón tiene lugar en la subunidad 40S. la síntesis peptídica en la subunidad 60S a partir de la riboenzinia peptidil-transferasa (una función del R N A r 28S o en los procariotas el 23S). A l liberarse R N A t , el grupo carboxilo del primer aminoácido todavía unido al R N A t reacciona con el grupo amino del segundo aminoácido. Entonces, la proteína posee en su inicio un grupo amino libre (o en los procariotas un grupo N-formilamino). De ahí que el comienzo

391

de un polipéptido se llame terminal amino o N-terminal, y el final de la proteína con un grupo carboxilo libre, terminal carboxilo o C-terminal. Tras finalizar la reacción de la peptidil-transferasa, el primer R N A t se separa del ribosoma, y los siguientes se trasladan con el dipéptido hacia el centro P. con lo que el R N A m apareado con el anticodón también se traslada (translocación). En el centro A que lia quedado libre se coloca otro triplete y se adiciona el aminoacil-RNAt correspondiente, en el cual tiene lugar la siguiente reacción peptidil-transferasa, etc. La elongación de la cadena de aminoácidos se efectúa en los eucariotas a una velocidad de aprox. 25 aminoácidos por segundo, y en las bacterias se realiza a aprox. 50 aminoácidos por segundo. Debido al tamaño del ribosoma el terminal amino de la cadena de proteínas lo abandona cuando están unidos unos 35 o 40 aminoácidos. Si se consigue uno de los 3 codones start. el centro A del ribosoma pasa a ser ocupado por una proteína llamada factor de finalización, el polipéptido sintetizado se libera con la separación del R N A t del centro P, con lo que el complejo de traducción se destruye. En los eucariotas, tanto la fase de iniciación con la elongación y finalización de la traducción precisan energía que procede de G T P En los procariotas, la iniciación y la elongación precisan GTP. pero no la finalización. Así como la transcripción, la traducción también está regulada. La expresión de los genes codificados en el núcleo está sujeta principalmente a un control de transcripción; un control en la traducción se ha podido demostrar con menos frecuencia. Esto debe de desempeñar un papel p. ej., en casos de falta de oxígeno o lesión. En cambio, el control de la traducción es un mecanismo importante de la regulación de la expresión de los genes de los plástidos (fig.7-6). En él participan la RNA-ligasa sinte-

dirección de traducción

AACA

A U G

/

7

G C U

r-r,

¡ *

U C A

—

U A C

m n n n r A G U > , A U G

cadena creciente de polipéptidos término amino

centro P

centro A

Tyr — -

Fig. 7-15: Representación esquemática de la traducción en el ribosoma. Se ha representado el inicio de una síntesis de un polipéptido en una ribosoma 80S. El codón de iniciación (rojo) se reconoce por su entorno de la secuencia (secuencia de Kozak, fig. 7-11) y se empareja con el anticodón del iniciador RNAt 1 '". El RNAm se lee en dirección 5 ' - » 3' triplete a triplete. Ya se han realizado dos enlaces peptídicos, los RNAt respectivos han abandonado el ribosoma. El tercer RNAt con la cadena peptídica ligada ocupa el centro P (centro peptidílico), el cuarto aminoacil RNAt - e n el ejemplo mostrado, cargado con tirosina— se ha unido al centro A (centro aceptor) y se ha efectuado el emparejamiento del anticodón con el codón: tiene lugar la reacción de la peptidil transferasa (flecha roja). Para tener una mejor visión general se ha mostrado la cadena peptídica obviando las relaciones estéricas (fig. 1-12).

392

7 Fisiología d e l d e s a r r o l l o

tizada en el núcleo y el segmento de secuencia del R N A m ubicado en sentido 5* antes de la región que se traducirá, a los cuales se unirán estas proteínas reguladoras. La traducción se puede bloquear por diversos inhibidores específicos. El antibiótico puromicina (fig. 7-14) compite, debido a su similitud en la estructura, con el fenilalanín-RNAt o tirosín-RNAt por sus sitios de unión en el ribosoma y provoca la rotura de la cadena en formación de proteína, que se ha liberado como peptidilpuromicina. El cloranFenicol inhibe la actividad de la peptidil-transferasa de la subunidad 50S de los ribosomas 70S, pero no la de la subunidad 60S de los ribosomas SOS, y por eso sólo inhibe la traducción en las bacterias, plástidos y mitocondrios. pero no en el citoplasma. En cambio, la cicloheximida inhibe la peptidiltransferasa de la subunidad 60S y con ello la síntesis de proteínas en el citoplasma, pero no la de la subunidad 60S.

La cadena polipeptídica liberada del ribosoma todavía no es biológicamente activa, sino que requiere otros procesos para convertirse en activa. Entre estos procesos se encuentra el replegamiento de las proteínas, a menudo modificaciones químicas y el procesamiento proteolítico, así como raras veces el empalme de proteínas. Aunque la conformación (nativa) definitiva de una proteína viene determinada por su secuencia de aminoácidos, únicamente se repliegan pequeñas proteínas de manera espontánea (pero lenta) en el tubo de ensayo. En la célula, la mayoría de proteínas bajo la acción de las proteínas de ayuda, los ayudantes del replegamiento o chaperonas (v. 1.3.2.2), podían pasar a su conformación nativa. Las proteínas pequeñas hasta aprox. 60 kDa de masa molecular, que en estado replegado sólo forman un único dominio, se repliegan con la chaperonina del mismo complejo proteínico de alto peso molecular, que aparece en los procariotas y eucariotas, y aquí también en los plástidos y mitocondrios. Las chaperoninas incluyen cadenas polipeptídicas aisladas en su cavidad vacía central y las dejan salir tras finalizar el proceso de replegamiento (fig. 7-18). Este proceso requiere ATP. En los plástidos y mitocondrios la chaperonina que participa en el replegamiento de las proteínas es la HSP60, un complejo cilindrico de alto peso molecular de 14 subunidades de la proteína HSP60, que están dispuestos en dos anillos superpuestos de 7 subunidades cada uno. La HSP60 es una proteína de choque de calor, el número 60 representa la masa molecular del protómero en kDa. Se forma de manera más fuerte tras el choque de calor (rápida subida de la temperatura a más de 32 °C) para volver a plegar térmicamente proteínas desnaturalizadas. Las proteínas grandes y proteínas que están compuestas por diversos dominios, que se pliegan independientemente las unas de las otras, utilizan la chaperona como ayudante de replegamiento. La chaperona más utilizada también es una proteína de choque de calor, la HSP70. Ésta se une en forma monómera a los segmentos hidrófobos de proteínas desplegadas o sólo parcialmente plegadas. Está admitido que tras la separación (con ATP) de la cadena polipeptídica de la chaperona tiene lugar espontáneamente el verdadero replegamiento. Las chaperonas ya unen cadenas polipeptídicas durante su síntesis, es decir, cotraslacional. Así pues, p. ej., impiden una agregación de proteínas, que se sintetizan en los poI i somas (v. 2.2.4), es decir, por los ribosomas vecinos, que van en una distancia de sólo aprox. 80 nucleótidos en la misma molécula de R N A m . Las chaperonas y chaperoninas cooperan con frecuencia en la célula. Así pues, durante la importación de proteínas en los plástidos y mitocondrios (v. 7.3.1.4) se impiden las cadenas polipeptídicas por la unión en chaperonas citoplasmáticas HSP70 en un replegamiento prematuro. Después de atravesar la membrana de los orgánulos son «recibidas» por las isoformas del HSP70 de los plástidos y mitocondrios, y transmitidas a las chaperoninas del tipo HSP60 del estroma y de la matriz para el replegamiento definitivo (fig. 7-18).

E l p r o c e s a m i e n t o de proteínas a p a r t i r de una m o d i f i c a c i ó n q u í m i c a y / o p r o t e ó l i s i s , t a m b i é n puede tener lugar d u r a n t e o después de la t r a d u c c i ó n . E n e l apartado 7.3.1.4 se m u e s t r a n e j e m p l o s ; y a se ha h e c h o referencia a las m o d i f i c a c i o n e s q u í m i c a s para la r e g u l a c i ó n de la a c t i v i d a d e n z i m á t i c a (v. 6 . 1 . 7 . 2 , f i g s . 6 - 1 2 , 6 - 6 9 , 6 - 7 1 ) . Recientemente se descubrió que (en raras ocasiones) las proteínas pueden pasar a su forma definitiva a partir de procesos de empalme. En estos procesos se elimina una secuencia de proteína interna de una preproteína (inteína) y se unen segmentos de proteínas externos (exteína) a la proteína madura. A menudo este proceso es autocatalítico, es decir los realiza la propia preproteína. En el caso de la subunidad 69-kDa de los iones de hidrógeno de los vacúolos, que translocan la ATPasa del tipo V de la levadura (fig. 6-5) se separa, al tener lugar un proceso de empalme, una inteína 50-kDa de un precursor de 119-kDa. que es activo por su parte en los enzimas. Esta inteína interviene como endonucleasa específica de las secuencias en la integración del D N A que codifica la inteína en lugares especiales del genoma. La inteína y su D N A representan un elemento genético móvil (v. 7.2.1.1).

7.3.1.3 Descomposición de las proteínas La cantidad de una proteína en la célula no sólo está determinada por su tasa de síntesis, sino también por la tasa de descomposición. Habla mucho a favor de que la descomposición de las proteínas también es un proceso celular controlado. En las células eucariotas (y archaeas) se encuentra una proteasa muy grande de masa molecular 600-900 kDa. la proteasoma (v. 1.3.2.3, fig. 1-6), que aparece en los eucitos en el citoplasma y en el núcleo celular y que descompone proteínas bastante inespecíficas en pequeños péptidos de aprox. 6-9 aminoácidos. Sin embargo, únicamente se descomponen aquellas proteínas que anteriormente han sido marcadas por un enlace covalente de varias moléculas (> 4) de ubiquitina. de este modo se pueden prever para la descomposición. La ubiquitina es una proteína de 76 aminoácidos que está muy extendida en todos los eucariotas (ubicua). Los enzimas específicos soportan la ubiquitina en una reacción que requiere ATP covalente al resto de lisina del sustrato de proteína (la sucesión de la reacción está representada esquemáticamente en la fig. 7-44). La ubiquitación puede transcurrir de manera inducida, es decir, puede depender del estado de la proteína (p. ej., fosforilación/desfosforilación, en lo sucesivo las proteínas mal replegadas se convierten rápidamente en ubicuas) o son constitutivas. Entonces el aminoácido N - t e r m i n a l determina el tiempo de vida media biológico de la proteína, juntamente con los restos de lisina internos (estos elementos estructurales se denominan en conjunto N-degron). Por ejemplo, las proteínas que tienen como aminoácidos N-terminal arginina o lisina están sujetos a una descomposición acelerada causada por el proteasoma. Aparte del sistema ubiquitina-proteasoma, también cobra importancia la descomposición, igualmente con gasto de ATP. de las proteínas por las Clp-proteasas, denominadas así tras su descubrimiento como proteasa que descomponía la caseína en Escherichia coli (ingl. caseinolytic protea se). Todavía se conoce poco acerca de la descomposición de proteínas en los mitocondrios y en los plástidos. En las plantas también podrían participar en la descomposición

7.3 F u n d a m e n t o s celulares d e l desarrollo

de proteínas propias de la célula proteasas vacuolares, que a menudo aparecen en grandes cantidades. Sin embargo, las proteasas vacuolares tienen probablemente funciones de protección, que se activan con un ataque patógeno a la célula destruida y dañan al microorganismo que penetra (v. 9.3.4).

7.3.1.4 Clasificación de las proteínas en la célula: biogénesis de los orgánulos celulares Las proteínas formadas en los mitocondrios o en los plastidios permanecen en los respectivos orgánulos, mientras que las proteínas que han sido codificadas en el núcleo y después sintetizadas en el citoplasma, son separadas o van a parar a distintos lugares de destino de la célula, para ejercer su función. La correcta distribución de las proteínas codificadas en el núcleo es por consiguiente un proceso decisivo para la biogénesis de los orgánulos celulares y para el mantenimiento de la compartimentación (fig. 7-16). La información sobre el lugar de destino en la célula está contenida en la propia proteína, únicamente en la secuencia de nucleótidos de su gen. Estas señales topogénicas son fragmentos de proteínas en el terminal N o el terminal C o en el interior de la cadena de aminoácidos, que aparecen con receptores específicos en interacción. Esto depende de la estructura y la accesibilidad de la señal topogénica y no en primer lugar de su secuencia de aminoácidos. Esto aclara por qué en muchos casos sólo con la secuencia de aminoácidos no se puede reconocer una señal topogénica. o una proteína, que tiene el mismo sitio de destino en la célula, y que podía disponer de muy variadas secuencias de aminoácidos en la región de sus señales topogénicas. La traducción de todos los R N A m del núcleo celular empieza primeramente en el citoplasma. Las proteínas que finalizan su traducción en el retículo endoplasmático poseen un péptido de señalización de terminal amino de unos 16-30 aminoácidos, que tiene un centro de 4-12 aminoácidos hidrófobos. Cuando un péptido de señalización como este ha abandonado el ribosoma (cuando la cadena peptídica que está creciendo ha alcanzado aprox. 70 aminoácidos), se le une el complejo ribonucleoproteico SRP (ingl. signa!recognitionpartirte) y detiene la traducción. El complejo de la cadena de proteínas surgida del SRP, ribosoma, fija un receptor SRP en la superficie de la membrana de RE. en donde con la separación del SRP y con la hidrólisis de GTP se pasa al inicio de la cadena de proteínas en el complejo de translocación (translocón) y se continúa la elongación del polipéptido. durante la cual la cadena polipeptídica al mismo tiempo (cotraduccional) es conducida por un poro hidrófobo del complejo de translocación en el lumen del RE. El proceso transcurre bajo la separación de la secuencia de señalización. Los dominios proteínicos también se repliegan cotraduccionalmente, en determinadas circunstancias se forman puentes disulfuro y se traspasan las cadenas de oliglucanos a determinados restos de asparagina por N-glucosis. Las proteínas de la membrana de RE se forman de manera similar. Las regiones de aminoácidos de

393

aprox. 20 radicales hidrófobos, que adquieren una estructura a-hélice (o hasta ahora también (3-lámina), son liberados por el translocón en la membrana y fijan la proteína como dominios de la membrana en la membrana del RE. Los detalles de la síntesis de las proteínas en el RE, que ha sido muy estudiada, no pueden ser comentados aquí por motivos de espacio. Las proteínas sintetizadas en el RE son transportadas con el flujo de la membrana (vesícula) (fig. 7-16) de los dictiosomas a la membrana plasmática o a los vacúolos o permanecen en el RE. Si aparecen estructuras topogénicas codificadas en el núcleo, una proteína segregada en el lumen del RE se separa en el aparato de Golgi. Las proteínas de la membrana sin otras estructuras topogénicas van a parar por el mismo mecanismo a la membrana plasmática y en todos los demás lugares destino pudieron ser identificadas las señales topogénicas adicionales. Así pues, las proteínas que permanecen en el RE están caracterizadas por una señal de retención de un terminal C, secuencia de aminoácidos - L y s - A s p - G l u - L e u (COOH) o una secuencia similar. Para los vacúolos o tonoplastos de determinadas proteínas también contienen una secuencia de señalización. En general, estas secuencias terminal N de 12-16 aminoácidos de largo, casi siempre poseen el motivo secuencial -Asn-Pro-Ile-Arg. Por el contrario, las proteínas que se almacenan en los vacúolos almacenadores de proteínas (típico para las semillas). llevan el terminal C o, con menos frecuencia, un motivo secuencial interno. En todos los casos conocidos las secuencias señal de los vacúolos son separadas por proteólisis. En el caso de la ricina tóxica en Ricinus communis, se forman 2 polipéptidos al sacar la secuencia de señalización interna, que al final se volverán a unir por enlace covalente con un puente disulfuro, y que producen las cadenas A y B de la ricina madura. La formación de vacúolos almacenadores de proteínas transcurre sólo en parte por la vesícula del aparato de Golgi: aparte las vesículas que contienen proteínas de reserva también son estranguladas, ligadas en el RE. En caso de que al comienzo de la traducción no se haya formado ningún péptido de señalización del RE, la síntesis de las proteínas avanza en el citoplasma formándose polisomas, y la cadena polipeptídica se deja en el citoplasma. La distribución subcelular siguiente de estas proteínas, que serán transportadas a los plástidos, mitocondrios, peroxisomas (o gluoxisomas) o al núcleo celular, o que en determinadas circunstancias abandonan la célula a través de los plasmodesmos. transcurre de nuevo por regiones topogénicas de proteínas, en cuya decodificación se ha avanzado muy deprisa en los últimos tiempos. Si faltan estas regiones, la proteína permanece en el citoplasma de la célula donde ha sido formada. Por razones de espacio sólo se han podido explicar de manera breve los cursos típicos, en caso especial hay muchas variantes posibles (v. manual de biología celular). La biogénesis de los peroxisomas ha sido bien estudiada en las levaduras. Las proporciones en los peroxisomas y gluoxisomas deberían ser parecidas en las plantas superiores. Los peroxisomas surgen a través de la importación postraduccional de proteínas completamente replegadas a los preperoxisomas, vesículas formadas por gemación a partir del RE y que aumentan de volumen como consecuencia de la acumulación de proteínas. Algunas proteínas

394

7 Fisiología d e l d e s a r r o l l o

*

V NÚCLEO CELULAR proteínas localizadas en el núcleo

\

MEMBRANA NUCLEAR

RE

proteínas citoplasrnátícas

\

péptido de señalización del RE DICTIOSOMA

PREPEROXISOMA

PLASMODESMO PEROXISOMA

PLASTIDIOS

MITOCONDRIOS

PLASMALEMA

PARED CELULAR

Fig. 7-16: Representación esquemática de los procesos más importantes para la distribución en la célula de las proteínas codificadas en el núcleo. Los procesos se detallan en el texto. C y N designan los terminales C y N de la proteína. - NLS nuclear localization signa!, PTS peroxisomal targeting signa!, SRP sígnal recognition particle.

poseen dos tipos de secuencias de aminoácidos para la importación en estos orgánulos: la PTS1 (terminal C) o la PTS2 (terminal N) (ingl. peroxisomal targeting sequence). La PTS2 está compuesta por 9 aminoácidos, la PTS1 únicamente por 3. En un caso típico se trata del tripéptido -Ser-Lys-Leu-(COOH), que no se separa tras el transporte. Los detalles del mecanismo de importación, para el cual se supone la existencia de un gran poro o un proceso similar a la endocitosis, todavía no se conocen. Sin embargo las partículas de oro coloidales absorbidas en las proteínas peroxisomiales, de hasta un diámetro de 9 nm. son importadas al orgánulo juntamente con la proteína.

Durante la germinación, en las semillas que poseen grasa de reserva se forman primero grandes cantidades de gluoxisomas (movilización de los lípidos de reserva, v. 6.12) que desaparecen con la aceptación de la fotosíntesis y que son sustituidas por peroxisomas (fotorrespiración. v. 6.5.6). Se ha podido demostrar que durante este proceso no se produce ninguna transformación de los gluoxisomas a peroxisomas. Así pues, se puede dar constancia de orgánulos inmunológicos que contenían enzimas guía tanto gluoxisomiales como peroxisomiales (enzimas, cuya presencia es típica para un determinado compartimiento). Dado que los gluoxisomas y los peroxisomas tienen en común muchos enzimas (p. ej.. la catalasa y el enzima de la ^-oxidación de los ácidos grasos), la transformación de gluoxisomas en peroxisomas es particularmente

7.3 F u n d a m e n t o s celulares del desarrollo

económica. Todavía no se comprende de qué modo puede tener lugar ésta.

Así mismo, se transportan determinadas proteínas para el núcleo celular, cuando estas ya están en estado de replegamiento (p. ej., histonas, factores de transcripción, proteínas del ciclo celular). En el citoplasma se une a la importina-a una secuencia de señalización interna de 1018 aminoácidos, a menudo básicos (NLS, ingl. nuclear localization signa!), que puede ser sencilla o doble, de un receptor N L S ( f i g . 7-17). A la importina-a se le une la importina-P, que a su vez aparece en interacciones con las proteínas de los poros del núcleo (estructura, v. 2.2.3.4. fig. 2-26), y así conduce a la proteína que hay que importar a los poros del núcleo. Aquí tiene lugar el traspaso a la matriz nuclear del complejo proteína-importina-a+f}, con hidrólisis de ATP. La importina-a y la P son devueltas al citoplasma para reutitizarlas. El traspaso del complejo importina-proteína a través de los poros nucleares tiene lugar con la participación de la forma G D P d e la proteína ligasa GDP Ran (Ran-GDP); la devolución de la importina-a y de la importina-fi al citoplasma se realiza con la presencia de la forma GTP de Ran (Ran-GTP) (Ran. del ingl. Ras nuclear, la primera proteína Ras localizada en el núcleo; Ras, del ingl. raí adenosarkoma. un tejido tumoral de la rata, en el cual se descubrió la primera ligasa GTP de esta familia). A partir de modificaciones covalentes (p. ej., fosforilación) de una proteína que contenga NLS se puede variar su reconocimiento por un receptor NLS. Este es un mecanismo para la regulación de la importación al núcleo de determinados factores de transcripción, cuyo estado de fosforilación varía con la influencia de señales, p. ej., el medio. El receptor de luz roja, fitocromo (v. 7.7.2.4) en es-

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tado inactivo, también parece estar localizado en el citoplasma y tras ser iluminado, lo que conduce a fosforilación modificada de la proteína, se desplaza hasta el núcleo celular (fig. 7-86). La importación de proteínas en los mitocondrios y en los plástidos también está muy bien comprendida. La representación se limita, en lo sucesivo, a los cloroplastos; se hace referencia a las diferencias de importación de proteínas en los mitocondrios, que transcurre de manera similar. Sin embargo, por motivos de espacio, aquí sólo se tratará la vía de transporte principal (fig. 7-18). Para la importación en los cloroplastos y mitocondrios, determinadas proteínas llevan en el terminal N un segmento llamado transitpéptido en el caso de los cloroplastos y uno llamado presecuencia en el caso de los mitocondrios, que se separará por proteólisis tras la importación. Las presecuencias mitocondriales tienen entre 15 y 35 aminoácidos, siempre con carga positiva, y forman un a-hélice anfipática: los radicales hidrófobos están a un lado de la a-hélice y los radicales hidrófilos, al otro. En cambio, los transitpéptidos de los plástidos son más largos (de 30 a 100 aminoácidos; EPSP-sintasa, p. ej., 77 aminoácidos). Estos contienen muchos aminoácidos polares, pero ninguno o pocos de carga positiva y no forman una a-hélice anfipática. En cambio, a diferencia de las presecuencias mitocondriales, los transitpéptidos son fosforilados en radicales serina y/o treonina. La clasificación correcta de las proteínas en los cloroplastos o mitocondrios se basa en estas diferencias destacadas, aunque el proceso de translocación propiamente dicho, en todo caso postraduccional, transcurre de manera bastante similar y en ambos casos las proteínas que hay que importar están

importina

t u CITOPLASMA [ RanGDP ]

— (RanGTP )

r n m n l o i n c He lr\c

GTP

GDP [ RanGDP)

^

í RanGTPJ

MATRIZ CELULAR proteina importada

€

<

M

Fig. 7-17: Representación esquemática y muy simplificada del transporte con gasto de importina de las proteínas desde el citoplasma al núcleo celular a través de los poros nucleares. El complejo de importación se une al complejo de los poros nucleares (fig. 2-26) y se introduce por estos con la participación de la proteína Ran GDP y de ATP. Las importinas se vuelven a exportar al citoplasma en forma de GTP a través de la proteína Ran. Más detalles en el texto. - según H.M.S. Smith y N. Raikhel, modificado. NLS nuclear localization signa!.

396

7 Fisiología del desarrollo

replegadas, es decir, en comparación deberían poseer menos señales de la estructura característicos.

dica en el aparato de translocación. En los cloroplastos participa el TOC75, que forma un poro a través del cual también pueden pasar iones. Antes el transitpéptido es desfosforilado. En el lado del estroma se separa por proteólisis la secuencia de señalización y a través de la isoforma HSP70 de los plástidos y de la chaperonina HSP60 (v. 7.3.1.2) ayuda al repliegue de la proteína madura y biológicamente activa. Todo el proceso de importación de una proteína del estroma desde el citoplasma requiere tanto en el citoplasma como en el espacio intermembranoso y el estroma un gasto de ATP (fig. 7-18). En la importación de proteínas en los mitocondrios además es imprescindible una diferencia de potencial eléctrico en la membrana interna de los mitocondrios.

En la importación de una proteína a la matriz o al estroma de un orgánulo hay que atravesar dos membranas. El transporte tiene lugar en puntos de contacto. Aquí se encuentran los receptores de secuencias señal y complejos de translocación. Se diferencia el translocón de la membrana externa del cloroplasto (TOC, ingl. translocon of the outer chloroplast membrané) y el de la membrana interna del cloroplasto (TIC, ingl. translocon of the inner chloroplast membrané). Del mismo modo existe en los mitocondrios el sistema T O M y T I M , pero cuyas proteínas no son homologas a T O C y TIC. Según la idea actual, el estado de replegamiento de las proteínas para importar se mantiene gracias a la chaperona citoplasmática (v. 7.3.1.2), especialmente gracias a la HSP70. Tras unirse la secuencia de señalización a una proteína receptora (en los cloroplastos es la proteína 86kDa del complejo TOC) tiene lugar en una reacción con gasto de ATP y GTP la inserción de la cadena polipeptí-

A l g u n a s proteínas de los cloroplastos, c o m o la plastocianina (v. 6.4.4). que están localizadas en el lumen del tilacoide. han de ser transportados fuera del citoplasma a través de 3 membranas. La preplastocianina posee una secuencia de señalización doble de terminal N: un transitpéptido de 38 aminoácidos que se separa en el estroma, y un segundo péptido señalizador de 28 aminoácidos que se une a él, que se libera tras la separación del transitpéptido y

HSP70

proteína desenrollada

CITOPLASMA TOC Complejo

MEMBRANA EXTERNA

ESPACIO INTERMEMBRANOSO / TIC Complejo MEMBRANA INTERNA — H2O Proteasa

ESTROMA HSP70

HSP60

chaperonina

proteína enrollada

Fig. 7-18: Representación esquemática de la importación de proteínas en los cloroplastos. En los lugares de contacto tiene lugar una interacción de las membranas con los componentes de proteínas del aparato de translocación representado de manera simplificada (complejo TOC, complejo TIC). Las proteínas - e n estado desplegado- se importan, en caso de que dispongan de una secuencia señalizadora terminal N, el transitpéptido (verde). El transitpéptido fosforilado se repliega en primer lugar por desfosforilación de la proteína TOC86 (masa molecular 86 kDa) y después se acerca más a la espora de translocación que ha formado la TOC 75. Más explicaciones en el texto. - según G.M. Cooper y J. Solí, modificado.

7.3 F u n d a m e n t o s celulares d e l d e s a r r o l l o

que es imprescindible para el transporte a través de la membrana del tilacoide. En algunas proteínas el transporte a través de la membrana del tilacoide requiere un gradiente de pH entre el estroma y el lumen del tilacoide.

7.3.2 Ciclo celular y control del ciclo celular La división, el crecimiento y la diferenciación celular son

procesos en los cuales se basa el desarrollo vegetal. La migración celular que se da en los animales no tiene ninguna importancia en las plantas, y la apoptosis, de gran importancia para el desarrollo animal, tiene poca en las plantas. Por apoptosis se entiende una extinción ordenada de las células y su subsiguiente disolución en el proceso de desarrollo de los órganos, como p. ej., en la formación de dedos. La apoptosis en curso se puede reconocer a consecuencia de la fragmentación del D N A entre los nucleosomas (v. 2.2.3.1). p. ej., por la aparición gelelectroforética de los fragmentos formados. La fragmentación del D N A se observó en la senescencia del carpelo. Por senescencia del carpelo se entiende el envejecimiento (v. 7.6.2.3) y la muerte de los carpelos de muchas flores si no se produce la fecundación. Los procesos similares a la apoptosis normalmente son calificados en la plantas como muerte celular programada. La formación de tejidos de transpiración (aerénquimas. fig. 3-8), a partir de la disolución de células en los parénquimas corticales de las raíces, está sujeta a la muerte celular programada, en particular con falta de oxígeno, además en las angiospermas la eliminación de 3 de las 4 células hijas nacidas por nieiosis de la célula materna del saco embrionario, de las cuales la cuarta, la célula del saco embrionario, forma los gametófitos masculinos (v. 11.2). También se puede denominar muerte celular programada a la muerte del suspensor durante la embriogénesis (fig. 3-1), así como la muerte de determinadas células en el transcurso de la diferenciación celular (p. ej., células del esclerénquima. tráqueas, traquedias). Finalmente tiene lugar la llamada muerte celular hipersensible programada en la resistencia contra los agentes patógenos. Esta se desata con los productos genéticos de avirulencia del agente patógeno en una reacción específica transmitida por un receptor (v. 9.3.1, 9.3.4, fig. 9-17). La diferenciación tiene lugar después de finalizar la división celular. Las células diferenciadas no se dividen más, pero sin embargo, en condiciones adecuadas (p. ej., en heridas en los tejidos, o en cultivos en sustratos adecuados, inducidos por e x p e r i m e n t o , v. 7.1, f i g . 7-1) pueden «reembrionalizarse», es decir, recuperar su actividad divisoria. El control del ciclo celular, la sucesión ordenada de mitosis e interfases (v. 2.2.3.5, fig. 2-30), adquiere más tarde en el desarrollo una importancia esencial. Como ya se ha mencionado, la mitosis se califica como la fase M del ciclo celular y finaliza con la división. El segmento entre dos mitosis, la interfase, es realmente la fase de la actividad genética. La replicación del material genético (v. 1.2.3, figs. 1-7, 1-9) tiene lugar en la fase S. La fase M y la S están separadas entre ellas por dos segmentos, la fase G ( y la G,; la actividad de transcripción tiene lugar durante la interfase completa, es decir, también durante la replicación del D N A .

397

Cada uno de los fragmentos del ciclo celular (figs. 2-30,7-19) puede tener una longitud muy variada. Así pues, en el maíz, el ciclo en las células del centro en reposo del meristema radical dura, de promedio, 170 horas (en la fase G, transcurren 135 horas), mientras que las células iniciales de la caliptra se dividen en 14 horas, de promedio, sin que se dé una fase G,, y entonces la replicación se reemprende inmediatamente después de la división celular. En las regiones apicales de un meristema del vástago dura un ciclo celular de entre 20 (Silene coeli-rosa) y 288 horas (Sinapis alba), en meristemas de las flores entre 10 (Silene) y 47 horas (Ranunculus), en las células iniciales en el cámbium de Tsuga cartadetisis entre 10 y 28 días, en el Pinus aprox. un día.

Cada uno de los puntos de control principal se encuentra poco antes del lugar de paso decisivo entre cada uno de los segmentos del ciclo celular (fig. 7-19): • antes del paso G,—>S (punto de restricción R. en las levaduras también llamado START); aquí tiene lugar el control del inicio de la replicación y con ello la entrada en un nuevo ciclo de división celular; un bloqueo del ciclo celular en la fase G, precede al inicio de la diferenciación celular: • antes del paso G,—»M: aquí tiene lugar el control del inicio de la mitosis. En el caso de una replicación incompleta del genoma nuclear o de daños en el D N A se produce un bloqueo, en este punto, del ciclo celular; • antes del paso M—»G,; aquí tiene lugar el control de la introducción de la verdadera división celular; en el caso de alteraciones de la ordenación cromosómica en el huso mitótico se bloquea el ciclo en la metafase (v. 2.2.3.5). Los procesos moleculares del control del ciclo celular han sido especialmente investigados en células mamíferas y en levaduras, y parece ser que son muy similares a los de las plantas superiores (y probablemente todos los eucariotas). Las proteinquinasas que requieren ciclina (Cdk. del ingl. cyclin-dependent kinase) desempeñan un papel clave, de las cuales las levaduras poseen una única proteína similar, la Cdc2 (ingl. cell división cycle mutant, por el nombre de una mutante de levadura, que condujo a la identificación del gen), mientras que las plantas superiores poseen varias proteínas similares (Arabidopsis thaliana, p. ej., dos: Cdc2 y Cdc2b, fig. 7-19). Las ciclinas son proteínas específicas de cada estadio que aparecen en el ciclo celular, su síntesis y descomposición están fuertemente controladas por el sistema ubiquitina-proteasoma (v. 7.3.1.3). Las ciclinas son activadoras del Cdk. Está aceptado que cada uno de los pasos en el ciclo celular está controlado por diferentes combinaciones de ciclinas con quinasas que requieren ciclina. Éstas en cada caso regulan por fosforilación en su actividad diferentes grupos de proteínas meta, que son importantes para cada uno de los pasos (p. ej., factores de transcripción, histonas. proteínas de la lámina nuclear). El factor M P F desencadenante de la división celular (ingl. maturation promoting factor) se ha manifestado, p. ej., como el complejo de la quinasa Cdc2 con una ciclina B G,—>M. Además de la asociación con ciclinas, las quinasas. por su parte, son reguladas por la fosforilación (en forma hiperfosforilada son inactivas, pueden ser activadas por fosfatasas específicas, como la Cdc25) e i n h i b i d a s por asociación con proteínas i n h i b i d o ras ( I C K . ingl. inhibitor of cyclin-dependent kinase), de modo que existe una gran cantidad de mecanismos eficaces para el control de las quinasas del ciclo celular.

398

7 Fisiología d e l d e s a r r o l l o

citoquinina inducida

citoquinina, auxina, giberalina activadas

quinasa

cidina

ABA

inducido complejo activo inhibidor

de

la quinosa

Fig. 7-19: Regulación en el ciclo celular de las plantas. A La progresión del ciclo celular está controlada de manera decisiva por quinasas del ciclo celular (Cdk, ingl. cyclin-dependent kinase, en la Arabidopsis thaliana Cdc2a y Cdc2b) y sus activadores, las cidinas que aparecen en determinados estadios (en las plantas tres tipos: cidina del tipo A, B y C, en la Arabidopsis thaliana: CycA2, CycB1 y B2, CycDI, D2 y D3). En los puntos de control (triángulos rojos), las fitohormonas influyen en la división celular. Más detalles en el texto. B Formación y descomposición del complejos que controla el proceso de G , - » M a partir de la quinasa Cdc2 y de un tipo de cidina B específica del proceso de G , - » M . El complejo activo ( = MPF, ingl. maturation promoting factor) se forma después de que ambas proteínas se hayan asociado, seguido de una hiperfosforilación y, en parte, desfosforilación de la Cdc2 hasta terminar en una forma sencilla fosforilada. El MPF induce la entrada a la mitosis, entre otros motivos porque fosforila la histona H1 (introducción de la condensación de la cromatina, v. 7.2.2.2) e induce a la descomposición de la membrana nuclear a través de la fosforilación de la lámina. El Cdc2 sencillo fosforilado induce simultáneamente la ubiquitinación y con ello la descomposición proteolitica de su cidina asociada. La síntesis y la descomposición de la cidina determinan de esta manera la cantidad de MPF, que durante el proceso de G ; - » M presenta un transcurso característico.

En total se han encontrado más de 50 genes diferentes de Cdc en las levaduras. En la regulación del ciclo celular intervienen factores externos. Así, en la levadura el paso G,-^S en el punto START está controlado por la oferta de nutrientes, el tamaño de la célula y por feromonas; en células animales, el punto de restricción está controlado por factores de crecimiento. Recientemente ha quedado claro que, en las plantas superiores, las fitohormonas participan en la regulación del ciclo celular (fig. 7-19). Las citoquininas que estimulan la división celular inducen la formación de la ciclina G,-»S, CycD3 y participan en la activación de las quinasas del ciclo celular en el paso G , - * M . En cambio, su formación está bajo control de las auxinas (v. 7.6.1). El ácido abscísico (v. 7.6.4) induce a la formación del inhibidor de la quinasa ICK1 y actúa inhibiendo en el paso G —»S.

activa (P Cdc25 fosfatasa

inactiva

citoquinina activada

fosforilación

auxina inducida

defosforilación

mitosis

síntesis de la cidina B

descomposición de la cidina B

cantidad del complejo activo Í C y c B ] C d c 2 ] (=MPF)

En casos especiales, la serie de reacciones puede interrumpirse en un lugar cualquiera (fig. 7-20): la duplicación del D N A sin la división consiguiente de los cromosomas conduce a la politenia: también puede intercalarse un período de reposo en la fase G,. después de la fase de replicación del D N A (fase S). p. ej., en algunas semillas. Si se llega a la multiplicación de los cromosomas, dentro de la membrana nuclear persistente, sin que los cromosomas sean visibles, pero no a la división del núcleo, se producen células endopoliploides (fig. 2-31). En células que sólo poseen un plastidio (muchas algas, la hepática Anthoceros, v. 11.2) o incluso un único mitocondrio (el alga Micromonas), estos orgánulos se dividen de modo estrictamente sincronizado con el núcleo celular. No se sabe cómo se alcanza dicha sincronización. En las células polienérgidas de muchas algas y hongos, así como en el endosperma nuclear (fig. 2-33). se producen múltiples replicaciones del D N A . divisiones de cromosomas y de núcleos, pero no se da la división de la célula. En la formación ulterior de paredes celulares en el endosperma nuclear (p. ej., en Haemanthus katherinae), también se forman tales paredes entre núcleos que no son hermanos, entre los que no existe, pues, huso de división. En este caso, por lo tanto, la formación de la pared celular ha perdido su conexión normal con la división del núcleo. En las plantas no suelen darse divisiones celulares en que una de las células hi jas carezca de núcleo: las células sin núcleo, como los elementos madu-

7.3

diferenciación

replicación de! DNA

división de la célula

células polienérgidas

politenia

división de los cromosomas

división del núcleo

poliploidia

Fig. 7-20: Procesos durante el ciclo celular y su posibles perturbaciones.

ros de los tubos cribosos, han perdido el núcleo después de su formación. Los conocimientos actuales acerca de los aspectos fisiológicos de la mitosis son muy limitados. A menudo las divisiones celulares se producen rítmicamente, a veces reguladas por la periodicidad diaria (raíces de cebolla, formación de zoosporas en las algas). Pero también pueden darse varios períodos dentro de 24 horas. En muchas algas, las mitosis se dan preferentemente de noche: Spirogyra. p. ej.. se divide, de ordinario, alrededor de la medianoche. En las células plurinucleadas, las divisiones nucleares se producen a menudo de forma simultánea, con la colaboración, ciertamente, del plasma, o bien progresan en forma de onda de un extremo a otro de la célula (v. 11.2, saco embrionario). Lo mismo que otros procesos fisiológicos, la división celular sólo se da entre determinados límites de temperatura propios de la especie y a menudo muestra un óptimo marcado (en los guisantes, p. ej., entre 0 y 45 C, óptimo a 28-30 "C). Las plántulas pueden estar adaptadas a temperaturas más bajas que las plantas viejas.

7.3.3 Diferenciación celular Las células embrionales (p. ej.. células apicales o iniciales de los meristemas, v. 3.1.1) forman células hijas, que todavía ni se dividen ni empiezan directamente con la diferenciación, como por crecimiento por dilatación. La células que intervienen en el proceso de d i f e r e n c i a c i ó n abandonan el ciclo celular en la fase G, (figs. 7-19. 7-20) y pasan a otro estado de inactividad divisoria (fase G (i ). Este paso está sujeto, entre otros, a un control hormonal; sin embargo muchos de los detalles todavía se comprenden poco. En condiciones adecuadas se pueden volver a introducir en el ciclo celular células ya diferenciadas ( G ^ G , ) . Esto también está provocado por fitohormonas. que se aprovechan de la regeneración de plantas en cultivos celulares (fig. 7-1. v. 7.6.2). Se producen plantas completas con todas las características propias de la especie, una prueba para la totipotencia de las células vegetales. A menudo en la regeneración de una planta a partir de una célula de un cultivo celular se forma en primer lugar un embrión somático. que diferencia un embrión /.¡gótico y sus meriste-

F u n d a m e n t o s celulares d e l desarrollo

399

mas apicales, más tarde vastago y raíz (ejemplo: Daucus carota, fig. 7-1). Estos procesos de regeneración poseen una importancia económica, así en la multiplicación de algunas plantas de adorno, p. ej., las orquídeas, cuyas semillas. que se obtienen como cultivos clónales a partir de células del mesófilo aisladas mecánicamente o a partir de los tejidos meristemáticos son difíciles de extraer. La regeneración de las plantas a partir de cultivos de células o tejidos representa un avance importante en la producción de plantas transgénicas (cuadro 7-3). Tras producirse una herida se desarrollan, de una hoja cortada de begonia, no sólo raíces en el extremo inferior (basa!) del pecíolo, sino también en la porción basal del limbo. De manera especialmente fácil se forman yemas adventicias en el lado basal de los nervios cortados, a partir de las cuales pueden formarse nuevas plantas completas de begonia. Estas yemas adventicias se originan a partir de una sola célula epidérmica, que vuelve a adquirir carácter embrionario (fig. 7-21). En cambio, las raíces adventicias suelen originarse a partir de células que se dividen en la proximidad del floema de los haces conductores.

La formación de meristemas secundarios (p. ej.. cámbiums del corcho y cámbiums interfasciculares) son ejemplos de «reembrionarización» natural (desdiferenciación) de células ya diferenciadas en el curso del desarrollo, además de la formación de callos cicatriciales como consecuencia de una herida en los tejidos y al soldarse los injertos. En el injerto se consigue soldar, por medio de un callo que se desarrolla en las heridas, partes cortadas, provistas de yemas, de una planta (púa o injerto), con porciones cortadas de modo correspondiente de la misma especie o de otra distinta (portainjerto o patrón). En el callo se originan nuevos elementos de xilema y floema que ponen en comunicación los haces conductores del injerto con los del patrón. Los injertos alcanzan una considerable importancia en la práctica de la jardinería y la agricultura porque de esta manera pueden multiplicarse y conservarse, sobre patrones de buena vitalidad, las razas que no dan semillas (como en cultivo de frutales, de la vid, de rosales, etc.). También después de la soldadura, cada componente conserva sin alteración su patrimonio hereditario. Mediante intercambio de materia entre patrón e injerto algunas veces es posible una cierta influencia. con carácter de modificación, sobre ciertas propiedades de ambos participantes. Esto se ve de modo particularmente sugestivo en aquellos injertos en que del callo nacen ramas adventicias en las que están acoplados entre sí de manera variable tejidos

de los dos componentes (quimeras). En las quimeras sectoriales, un sector del tallo o de la hoja procede del patrón y el otro deriva de tejidos del injerto. Son especialmente curiosas las llamadas

quimeras periclinales, en las que la epidermis, y eventualmente algunos estratos celulares externos, han sido formados por uno de los componentes y, en cambio, los tejidos internos por el otro (injertos entre especies de Cytisus, entre Crataegus y Mespilus, etc.). Tales híbridos de injerto pueden producir externamente la impresión de un verdadero híbrido de origen sexual, pero en realidad no pueden equipararse a los híbridos, pues incluso en estas soldaduras tan íntimas, cada célula y cada estrato celular conserva su carácter hereditario específico, aun cuando en la configuración externa se manifiesten claramente ciertas iníluencias recíprocas entre los estratos de tejidos de especies diferentes.

Una cuestión central, pero hasta ahora no suficientemente aclarada, de la fisiología del desarrollo es la determinación. la fijación de la dirección en que se diferencia una célula, un tejido o un órgano. La determinación tiene como consecuencia, de algún modo, un cambio de la marcha de la actividad genética, que asegura la predisposición de los productos genéticos necesarios para el proceso de diferenciación. Como se ha dicho anteriormente (v. 7.1),

400

7 Fisiología del desarrollo

Fig. 7-21: Regeneración de vástagos y raíces en esquejes de Begonia. A, B Formación de un brote adventicio a partir de una célula epidérmica (detalle de un corte transversal, 150x). A La célula epidérmica ha experimentado la primera división. B De ella se ha originado un meristema secundario pluricelular del cual procede una yema adventicia y de nuevo un vástago (C). - A, B, según A. Hansen; C, según R. Stoppel.

aquí los procesos puramente autónomos de la célula

desempeñan un papel: en la mayoría de casos existe un proceso de diferenciación al mismo tiempo bajo control inductivo por su entorno. Los estímulos inductivos pueden proceder del propio organismo (estímulo endógeno, p. ej.. fitohormonas, v. 7.6) y/o se trata de influencias externas. Tales estímulos exógenos pueden ser de naturaleza biótica (es decir, que provienen de otros seres vivos, como p. ej., en la formación de agallas o en la formación de bulbos, v. cap. 9) o bien de naturaleza abiótica (es decir, estímulos físicos o químicos, como la luz. v. 7.7). Se califica de estímulo cada una de las señales físicas o químicas que desatan una serie de reacciones específicas en el organismo, cuyo gasto de energía lo cubre el mismo organismo. Un proceso del desarrollo en el que pueden influir factores externos también se denomina etiónomo, y en caso contrario, se denomina endónomo. La determinación y el desarrollo provocado por ella en los elementos liberianos derivados de las iniciales del cámbium en las taxáceas, taxodiáceas y cupresáceas («cuatro tiempos»: célula cribosa - fibra liberiana - célula cribosa - célula parenquimática, etc.) son endónomos. La diferenciación celular también está determinada de forma endónoma en la Vólvox carteri (v. 11.2). Esui alga está formada por 2000-4000 células somáticas y exactamente 16 células reproductoras. que se colocan en lugares exactamente definidos en el conjunto de células. En la embriogénesis, durante la sexta división (¡sólo aquí!), es decir, entre el paso del estadio de 32 a 64 células, tiene lugar una división celular desigual en las 16 células del embrión de 32 células. Las pequeñas células originadas (diámetro < 6 p m ) se desarrollan en células somáticas, las más grandes (> 9 | i m ) en conidias. Se desconoce de qué manera determinante puede actuar el tamaño de la célula. La embriogénesis en plantas pluricelulares transcurre de manera ampliamente endónoma (fig. 3-1. v. 7.4.1). Un ejemplo de proce-

sos de desarrollo etiónomos, en los cuales, aparte de los factores endógenos, los factores externos determinan decisivamente la dirección de la célula, es el paso dirigido fotoperiódicamente de un meristema del vástago a un meristema de la flor. Este proceso, que ha sido muy estudiado por lo referente a la fijación de la identidad de los órganos, será tratado con más detalle posteriormente (v. 7.4.3).

Los gradientes materiales dentro de una célula conducen a la polaridad, pueden influir en la diferenciación de las células hijas y con ello condicionar la polaridad de órganos completos. Los gradientes materiales entre células también son relevantes para los procesos de diferenciación en los cuales la dirección de la célula viene determinada por la posición de una célula en el órgano o tejido, y con ello t a m b i é n importante para la formación del modelo (v. 7.4.2). Finalmente, se responsabiliza a los gradientes materiales entre los órganos de los procesos correlativos del desarrollo (v. 7.5). Se entiende por polaridad, en biología, la desigualdad fisiológica y morfológica de dos polos o dos superficies en un sistema viviente, en el caso más sencillo de una célula. La polaridad morfológica se manifiesta, p. ej., en la estructura de los talófitos y cormófitos; ésta se hace visible pronto en la embriogénesis (fig. 3-1) y se debe a una polaridad material (fisiológica) ya determinada en el zigoto (v. más adelante). También la división desigual de la célula, que, como se ha dicho en el ejemplo de Volvox, constituye un paso decisivo en la diferenciación, presupone una polaridad de la célula, polaridad que se fija de modo visible por la situación del huso de la división celular y de la nueva pared celular formada. La forma tridimensional característica del cuerpo vegetal no es fijada por estos últimos procesos, sino por la polarización de la célula, en la que se basan todos aquellos fenómenos.

7.3 F u n d a m e n t o s celulares d e l desarrollo

Si las ovocélulas o esporas en los vegetales inferiores se desprenden de la planta madre, sólo en casos excepcionales ésta interviene en su polarización (p. ej., las ovocélulas de las algas pardas Sargassum y Coccophora). Por lo común, la polarización es iniciada por influencias externas (sobre todo por la luz, pero también por la gravedad); sin embargo, en las ovocélulas se inicia antes de la fecundación. Si las esporas de Equisetum o la ovocélula fecundada de Funis o Pelvetia (feofícea) se iluminan lateralmente, se induce una distribución desigual del protoplasma y luego una división desigual de la célula, en la que la célula hija situada en el lado de la sombra pasa a ser el polo del rizoide y la otra (la mayor) es la célula inicial del resto del talo (fig. 7-22). En los zigotos cíe Pelvetia o Fucus, en ciertas circunstancias, el rizoide brota (en el lado más oscuro) antes de la división celular; es decir, la división únicamente estabiliza una polarización ya existente con anterioridad en la célula (v. más abajo). El descenso de la intensidad de la luz en la célula es determinante para la polaridad inducida, y no la dirección de incidencia, según demuestran experimentos de iluminación unilateral (fig. 7-23B). La duración de la iluminación necesaria para inducir la polaridad disminuye al aumentar la intensidad de la luz; es esencial, pues, la cantidad de luz. En esporas de Equisetum se necesitan unos 10 min con 2 W ni de luz blanca para la máxima polarización. 1-5 min con 20 W m ' y con un flash electrónico sólo 10 segundos. Las longitudes de onda activas suelen situarse en el campo del azul y el ultravioleta para los óvulos o zigotos de algas pardas y para las esporas de Equisetum', en las algas pardas se acepta como fotorreceptor una proteína reu'nica, similar a la sensorrodopsina de las algas verdes (v. 8.2.1.2). La primera reacción visible en esporas de Equisetum polarizadas por iluminación unilateral es una acumulación de los plástidos en el lado de la célula expuesto a la luz, o sea en la futura célula del protalo, y un desplazamiento del núcleo en sentido opuesto (fig. 7-22 B). Este movimiento se induce incluso si ni los plástidos ni el núcleo son iluminados, sino exclusivamente el citoplasma.

401

cloroplastos núcleo celular

célula rizoidal

célula protálica

Fig. 7-22; Polarización de una espora de Equisetum. A Espora no polarizada; B comienzo de la polarización; C delimitación de la célula rizoidal y de la célula protálica; D etapa pluricelular joven. - Según Nienburg.

Si no se da la influencia inductora de la iluminación unilateral, actúa muchas veces la de la gravedad (polo rizoidal orientado hacia el centro de la Tierra). Si no existe ningún factor externo regulador (lo que sólo se da en condiciones experimentales), los rizoides se forman al azaren un lugar cualquiera de los zigotos de Pelvetia o Fucus, mientras en las esporas de Equisetum se origina, en un lugar definido, el punto rizoidal. que no se manifiesta cuando la inducción va orientada en otro sentido. También se han observado influencias de las células vecinas en la inducción de la polaridad: si se colocan por lo menos diez zigotos de Fucus densamente juntos. a veces las células internas no forman rizoides, mientras en las exteriores se forman dirigidos hacia el interior del grupo. A l poco tiempo de la inducción es posible todavía hacer desaparecer la polaridad o invertirla en los zigotos de Fucus por medio de un gradiente orientado de modo distinto (p. ej.. iluminación opuesta).

que son necesarios entre otras cosas para la reconstrucción de la pared celular en el crecimiento rizoidal, así como sus materiales (entre los cuales un fucano sulfatado específico), y los deposita en la pared celular. La corriente de vesículas se podría reforzar y dirigir con gradiente de Ca2* creciente en dirección al polo rizoidal. Este gradiente de Ca ' se crea poco después de la formación de la caperuza de F-actina, probablemente, puesto que los canales de Ca:* inicialmente repartidos equilibradamente en el plasmalema se acumulan en el polo rizoide que se está originando (= en dirección a la caperuza de actina) y más tarde se distribuye otra proteína del canal con las vesículas de secreción de Golgi ai mezclarse con el plasmalema. En el campo de la pared celular modificada empieza a crecer el polo rizoidal, mientras que la vesícula de Golgi conduce el material de la pared celular necesario.

Los procesos moleculares durante la polarización celular están muy bien entendidos en los zigotos de Pelvetia y Fucus (fig. 7-23). En la iluminación lateral, en el lado del zigoto opuesto a la luz en el citoplasma cortical se forma primero una caperuza del citoesqueleto de F-actina (v. 2.2.2.1). En ausencia de cada una de las influencias externas se forma esta estructura en el lugar de la penetración de la espermacélula a la ovocélula. La caperuza de actina marca el polo rizoidal en desarrollo de la célula y provoca que determinadas poblaciones de vesículas de Golgi sean dirigidas en dirección del polo rizoide y allí mezcladas con el plasmalema. Estas vesículas de Golgi llevan por un lado proteínas específicas de la membrana (p. ej., lugares de paso de Ca~* y proteínas sujetadoras para microtúbulos) y por otro lado, enzimas.

La célula polarizada de este modo axial atraviesa la primera división celular desigual, cuyo nivel discurre exactamente perpendicular al eje de polaridad de la célula. De la célula basal hija se diferencia el rizoide, mientras que de la célula apical hija se forma el talo. Para la ordenación del núcleo celular y del huso de división es decisivo el polo rizodial, en el cual los microtúbulos de uno de los dos cromosomas, que forman los futuros polos del huso (cuadro 2-2), con su extremo libre toman contacto con las proteínas sujetadoras en el polo rizoidal. Por aquí los polos de los husos se disponen paralelos a los ejes de polaridad celulares (fig. 7-23 A). Así el nivel del fragmoplasto (v. 2.2.3.6) y el nivel de la futura pared celular están fijados perpendicularmente al eje longitudinal del zigoto polarizado.

402

7 Fisiología del d e s a r r o l l o

(1)

luz

luz

(2)

(3)

talo

Fig. 7-23: Origen de la polaridad de la célula en los zigotos de Fucus. A Primero se inicia con la síntesis un eje de polaridad (1) en la ovocélula fecundada, en el lugar por donde ha penetrado la espermacélula. Este eje, sin embargo, es sustituido por otro eje de polaridad después de que se haya formado la pared celular del zigoto y que éste se haya fijado en el sustrato gracias a influencias externas, en particular la luz (2). En el polo del rizoide que se está formando se modifican de manera específica el plasmalema y la membrana celular, y se inicia el crecimiento del rizoide (3, 4) acompañado de una distribución del centrosoma paralela al eje de polaridad (4), (5). De este modo, el plano de la división celular y el estado de la nueva pared celular se fija perpendicular al eje de la polarización de la célula 5), (6). Ambas células hijas diferencian el talo o el rizoide, bajo la influencia determinante de la pared celular. Rojo, zona de la pared celular modificada; más explicaciones, v. texto. B Origen del rizoide en la parte que queda oscura de zigotos de Fucus. - A según D.L. Kropf y R.S. Quatrano.

rizoide

(4)

« Q •

B

(5)

núcleo de la espermacélula con centrosomas

Q

ovocélula

O

núcleos diploides

o

vesícula de Golgi

-

0

— microtúbulos

luz

fragmoplasto

Q canales de Ca 2 +

F-actina -

-

proteína polarizada por el rizoide

luz

La siguiente dirección de la diferenciación de ambas células hijas está determinada de manera decisiva por la composición variada de las paredes celulares. Si de estas células se extraen los protoplastos se interrumpe la siguiente diferenciación. Si ambas células son separadas, por el contrario, se diferencian independientemente las células del talo de las del rizoide. Si se ponen en contacto cada uno de los protoplastos de la célula hija con la pared celular de una célula hija, en ambos casos se varía la determinación: el protoplasto de la célula rizoidal hija, en contacto con la pared celular de la célula hija del talo, diferencia la células del talo y al revés, la célula hija del talo, en contacto con la pared celular de la célula rizoidal hija, forma las células rizoidales. Se ha demostrado que en la polarización de otras células también tienen lugar procesos similares. Así pues, existen muchos parale-

lismos con los estadios tempranos de la embriogénesis en las angiospermas (v. 7.4.1) y con el crecimiento celular asimétrico de otras células, que se basan en una secreción local y dirigida de material de la pared celular, como en la gemiparidad de la levadura y probablemente también en el crecimiento apical de las células. En las plantas superiores, la polaridad, una vez fijada, queda de modo permanente y en general es irreversible. Así, las ramitas de sauce cortadas en pedazos brotan en atmósfera húmeda y dan yemas caulinares junto al extremo apical, mientras que hacia el extremo basal se forman raíces, a pesar de que existan también en esta parte abundantes yemas caulinares (fig. 7-24). Igualmente trozos de raíz de diente de león o de achicoria puestos en tierra húmeda dan yemas en el lado proximal y raíces en el distal (fig. 725). También en los injertos se manifiesta la polaridad de los participantes, de modo que sólo los fragmentos correctamente orientados se sueldan entre sí. Esta polaridad se determina de modo endógeno y no puede ser alterada por factores externos, ni

7.4 Las interacciones de las células en los sucesos del desarrollo

403

siquiera por una acción distinta de la gravedad (figs. 7-24, 7-25). Es tan acusada en cualquier pequeño trozo de tallo o de raíz que hace pensar en el comportamiento de un imán permanente, en el que los fragmentos presentan siempre un polo más y otro menos. Una conclusión razonable es que también en las plantas superiores cada célula está polarizada y que la polaridad de las células particulares determina la del órgano. Recientemente se descubrió en los animales, y también en zigotos de algas pardas, que la distribución asimétrica de los R N A m - y como consecuencia de ello, la distribución asimétrica de las proteínas traducidas- participaba en la formación de polaridad celular. La distribución ordenada de los R N A m se realiza a través de ligasas específicas del R N A m , que se mueven, arrastradas por el R N A m en un proceso que requiere energía, por las fibras del citoesqueleto hacia su respectiva zona de destino en la célula.

7.4 Las interacciones de las células en los sucesos del desarrollo

Fig. 7-24: Regeneración polar y brote de un fragmento de una rama de sauce colgando en un ambiente húmedo: A en posición normal, B en posición invertida. - Según W. Pfeffer.

raíz

•

proximal

•

distal

fragmento de raíz

Fig. 7-25: Regeneración polar en fragmentos de raíz. Las yemas caulinares nacen siempre en el extremo proximal (el más próximo al cuello de la raíz), independientemente de su posición en el espacio. - Según H.E. Warmke y G.L. Warmke.

Ya en los conjuntos de células de los procariotas que se reparten el trabajo (ejemplo: formación de heterocisteno en cianobacterios que fijan el N,), pero, sobre todo, en plantas pluricelulares, la determinación y la diferenciación de una célula ordenada por ella, depende de su situación en el conjunto de células o en el organismo. De este modo se desarrollan los haces conductores en el ápice del vástago de plantas monocotiledóneas a una distancia determinada de la superficie, mientras que normalmente la epidermis surge sólo directamente en la superficie. En el tallo y en la raíz, la estratificación de tejido ya posee una sucesión característica. Los ejemplos mencionados son la prueba de la existencia de una información de la posición radial en los órganos axiales de los cormófitos (fig. 7-26). En cambio. p. ej., la diferenciación de las células oclusivas y de los tricomas en la epidermis, o la diferenciación de pelos radicales en la rizodermis posee un modelo característico, que es la expresión de una información sobre la posición tangencial que actúa en la superficie, que como mínimo en parte es diferente a la de la señal de posición radial. Así pues, la mutante rhytidiophyllum de Epilobium hirsutum deja ver otra epidermis en el interior de la hoja en algunos sitios, que forman células oclusivas (aunque sin función). Finalmente, unos experimentos microquirúrgicos realizados recientemente con éxito en las raíces de Arabidopsis thaliana demuestran la existencia también de una información sobre la posición longitudinal formada a lo largo del eje longitudinal del órgano, que determina la diferenciación celular de las células hijas originadas de las iniciales del meristema (fig. 7-26). En los experimentos representados se destruyeron células aisladas con rayos láser ricos en energía y dirigidos a un punto, y a continuación se siguió la diferenciación de las células que habían crecido hacia dentro en esta región. Las células del periciclo, que crecen en la región de las iniciales corticales destruidas de la raíz, se convierten en iniciales corticales de la raíz y producen células hijas, a partir de las cuales por división periclinal proceden las células de la epidermis y de la corteza. Si las células hijas de las iniciales corticales de la raíz son destruidas se interrumpe la diferenciación de las células hijas que se forman después en las células de

404

7 Fisiología d e l desarrollo

r L M

centro en reposo

caliptra central con estatocitos

z

— fi

célula hija del pericámbium célula inicial del pericámbium célula inicial de la capa cortical célula inicial para la epidermis y la caliptra lateral célula hija de la capa cortical B

célula inicial de la capa cortical

Fig. 7-26: Determinación celular en el ápice radical de Arabidopsis thaliana. Estructura de la raíz radical A y del meristema radical B (contorno rojo) en un corte radial longitudinal. C Una serie de experimentos de ablación por láser (a-e) justifica la determinación de la diferenciación celular gracias a la posición de la célula en una unión tisular. Rojo: célula(s) destruida(s) por radiaciones con láser UV; otros colores como en A o B. a Proceso normal. De la célula inicial de la capa cortical procede, por división transversal, una célula hija, que, a partir de una división longitudinal peridinal, forma una célula del parénquima cortical y una célula de la endodermis. b Destrucción de la célula inicial de la capa cortical. La posición de la célula destruida toma la célula inicial del pericámbium. Ésta cambia su destino de diferenciación y, tras una división transversal y longitudinal peridinal, forma una célula del parénquima cortical y una célula de la endodermis. Esto habla en favor de que las células hijas ya diferenciadas marcan el destino de diferenciación a las células más jóvenes que se encuentran por debajo, independientemente de su procedencia. Esto parece contradecir el resultado, tras la ablación, de la célula hija de la capa cortical c. Sin embargo, el experimento d demuestra que la hipótesis se confirma. Por lo visto, la información sobre la posición no sólo es dirigida dentro de un «hilo de la célula» en dirección a la célula inicial situada directamente debajo, sino que también la consigue de las dos células hijas vecinas. Esto confirma que no se trata de un mero artefacto como consecuencia de la destrucción de tres células. Si se destruyen tres células, en dirección radial, por una ablación por láser UV (una célula inicial de la epidermis, otra de la capa cortical y otra del pericámbium), tiene lugar una diferenciación correcta, como en a y en c. - Por cortesía de C. van den Berg y B. Scheres.

la epidermis y de la corteza. Esto demuestra que las células diferenciadas en dirección longitudinal provocan a las células jóvenes situadas por debajo, independientemente de su procedencia, un estímulo que determina su diferenciación (fig. 7-26).

La naturaleza química de las sustancias y los mecanismos con los que las plantas producen información sobre la posición y al final la aplicación de esta información en la diferenciación son cuestiones que todavía no se comprenden con detalle. Sin embargo, recientemente, fue posible

llegar a algunas conclusiones importantes, especialmente a partir de la investigación de los mutantes vegetales del desarrollo. La mayoría de los descubrimientos fueron extraídos del berro de Thale (cuadro 7-1), al cual se limita esencialmente la siguiente representación, en particular en lo referente al transcurso de la embriogénesis (v. 7.4.1), de la fijación de la identidad de los meristemas y de los órganos en los meristemas del vástago (v. 7.4.3) y de la formación del modelo en las capas tisulares (v. 7.4.2). Entre

7.4 Las interacciones d e las células en los sucesos del desarrollo

tanto, en parte también se han comprendido los mecanismos de la comunicación celular de estos procesos. En este punto ya se ha aludido a las irregularidades del transcurso normal del desarrollo, como aparecen en los estados patológicos (p. ej., cécidos, tumores) o también en la formación de simbiosis (p. ej.. tuberosidades radicales). En el capítulo 9 se habla de ello.

7.4.1 Control de la embriogénesis Después de la formación del embrión tras la fecundación sigue un proceso característico (v. 3.1, fig. 3-1). La ovocélula ya está polarizada, probablemente bajo la influencia de la planta madre, así como también los primordios seminales. La polarización del zigoto (fig. 7-27 A) y la fijación del nivel de la primera división, asimétrica, del zigoto poseen similitudes con el proceso en las algas pardas. Ambas transcurren bajo la diferenciación de la pared del zigoto, de manera que ambas células hijas poseen paredes celulares claramente diferenciadas bioquímicamente (fig. 7-27 B). que, como en Fucus, son imprescindibles para la determinación de las células hijas. El suspensor y la hipó-

405

fisis procederán de la célula basal, y el embrión procederá de la célula apical, a excepción de los tejidos suministrados por la hipófisis: el centro en reposo y la caliptra central. Los fragmentos de la pared celular de la célula basal. que están marcados por una arabinogalactano-proteína característica, determinan la zona de la que proceden las posteriores divisiones del suspensor que tiene de 6 a 9 células (fig. 7-27 C, D), que desaparecerá por muerte celular programada en un estadio tardío de la embriogénesis (v. 7.3.2), mientras que la hipófisis que forma parte de la célula basal está libre de esta glucoproteína. De la célula apical se desarrolla primeramente un embrión globular, que ya en el estadio de 8 células (estadio octano) experimenta una nueva polarización axial, que más tarde se convierte en un embrión globular de unas 100 células en el paso a estadio en forma de corazón por primera vez visible, y se manifiesta en la formación de los órganos embrionales -cotiledón, hipocótilo y radículaasí como la de ambos meristemas apicales (fig. 3-1). La polarización axial permite reconocer 3 fragmentos del embrión globular (fig. 7-27 C, D) que se diferencian de manera distinta. La capa apical forma el meristema del vástago y los cotiledones; la capa central, los órganos del eje (hipocótilo y radícula) y las células procedentes de

apical

célula apical

central embrión maduro

basal centro en reposo

^suspensor muerte celular programada zigoto

A

B

C

D

E

F

Fig. 7-27: La influencia de polaridad durante la embriogénesis de Arabidopsis thaliana. El zigoto ya polarizado A se divide de manera desigual (B). De la célula basal vacuolizada se diferencia el suspensor, cuya célula superior, la hipófisis, más tarde se integra en el embrión y forma el centro en reposo así como la caliptra central. El suspensor restante muere durante la maduración del embrión por medio de la muerte programada de la célula. Estas células del suspensor están marcadas (rojo) a través de la presencia, en sus paredes celulares, de las arabinogalactanoproteínas ya presentes en el zigoto. El embrión globular (C, de 16 células; D, estadio posterior) en el estadio de 8 células ya presenta de nuevo un eje de polaridad (apical—^basal) y se puede subdividir en tres capas (apical, central, basal) con diferente destino de diferenciación. La diferenciación siguiente (D-»E-»F) está dirigida de manera decisiva por la distribución de auxina (flecha roja). La corriente de auxinas debe estar dirigida a las membranas celulares de las células del embrión por medio de redistribución de los portadores de la auxina. Hay indicios de que, tras la germinación, el transporte de auxinas en la región de ambos meristemas apicales transcurre de manera similar también en el desarrollo posterior de la planta (ápice radical: fig. 8-24). Más explicaciones en el texto. - Estadios de la embriogénesis, por cortesía de R.A. Torres Ruiz.

406

7 Fisiología d e l d e s a r r o l l o

la hipófisis forman el centro en reposo y la caliptra central con la columela (ingl. columella) (figs. 7-27 F. 7-26 A). La fijación del eje de polaridad en un embrión globular pluricelular determina la disposición de la información sobre la posición más allá de los límites de la célula. Es muy probable que este señalizador de la posición sea la fitohormona ácido indol-3-acético del grupo de las auxinas (v. 7.6.1; fig. 7-27 D-F). Los experimentos reafirman la reorienlación de las moléculas portadoras, que transportan la hormona desde la célula (v. 7.6.1.3), de un reparto inicial uniforme en el plasmalema a una repartición más y más dirigida en las membranas del plasmalema del embrión globular. En la mutante gnom de Arabidopsis iItaliana se interrumpe esta ordenación de los portadores de la auxina. no tiene lugar la formación del eje longitudinal de los embriones. El gen tipo silvestre GNOM fGN) codifica una proteína que participa en el transpone celular dirigido por vesículas. Pero en la mutante gnom la primera divisón zigótica está alterada dado que se ha interrumpido la polarización celular. La polarización del zigoto no depende de la auxina. Por lo visto, la proteína G N es importante para realizar diferentes procesos de transporte dirigidos en las diversas fases de la embriogénesis.

El gradiente del ácido indol-3-acético que se está desarrollando en el embrión (fig. 7-27 D-F) provoca en las células una activación de los genes diferente según la concentración y la sensibilidad frente las auxinas. En el lugar con la concentración más baja de auxinas se diferencia el meristema del vástago, la concentración elevada de auxinas es necesaria para la formación de los primordios de los cotiledones, y en el lugar de la concentración más alta de auxinas, en la base del embrión, se diferencia el tejido del ápice radical. Parece ser que el reparto de auxinas en la zona del meristema provocada por el transporte polar de la auxina (v. 7.6.1.3) a finales del proceso de desarrollo de la planta también es importante para mantener el carácter del mersitema y la diferenciación de los órganos. En la zona contigua al meristema del vástago la concentración de auxina se mantiene muy baja, ésta es transportada a las regiones diferenciadas de los primordios foliares en el verdadero meristema. En cambio, se concentra auxina en el cilindro central en dirección al centro en reposo a partir del transporte polar en la zona del ápice de la raíz y consigue la concentración máxima en la capa celular inmediatamente debajo del centro en reposo: en las células iniciales para la formación del estaténquima (fig. 7-26 A, 7-27 D-F). Parece ser que aquí es imprescindible una alta concentración de auxinas para mantener la función del meristema. Sin embrago, la auxina no es, con seguridad. el único señalizador de la posición intracelular relevante en el desarrollo. Las relaciones podrían ser complicadas y también comprender otras fitohormonas (citoquinina, v. 7.6.2). Hay indicios de que en los estadios tempranos del desarrollo de un órgano el transporte de auxinas está en parte organizado por él mismo. Según esta idea, las células expresan más portadores de auxinas cuanto más auxina contengan. De esta manera, se pueden estabilizar y reforzar por autocatalización las pequeñas diferencias iniciales en la concentración de auxina y en su flujo, de modo que al final se forman gradientes estables de las hormonas en la dirección del transporte. Se supone que tales «procesos de canalización» de la auxina se dan, p. ej., en la formación de vasos durante el desarrollo de las hojas (las regiones ricas en auxina se diferencian de los haces conductores), en los cámbiums (fig. 7-38), durante la embriogénesis (v. más arriba), en el mantenimiento del

conjunto de diferenciación del ápice del vástago y de la raíz, así como en la inducción de los primordios radicales laterales a través de la auxina.

7.4.2 Modelo en las capas tisulares También la formación del modelo está basada en procesos autoorganizados; sin embargo, se conoce poco sobre los procesos bioquímicos. Un esquema sencillo de la formación del modelo, como el que se muestra en la fig. 7-28A. parte de un activador de un proceso de diferenciación lento o que no se difunde. Este primero se forma de manera estocástica (por azar) en determinadas células de una capa tisular. que refuerza su propia formación de forma autocatalítica y que al mismo tiempo induce la formación de un inhibidor que se difunde rápidamente y a causa de su gran alcance impide la formación del activador en el entorno de células «activadas». Las investigaciones realizadas en las mutantes de la formación del modelo del berro de Thale han dado como mínimo indicios genéticos de que el sistema activador-inhibidor realmente se basa en la formación del modelo en las epidermis (diferenciación del tricomo) y las rizodermis (diferenciación de pelos radicales) (fig. 7-28 B. C). Dado que los pelos radicales en el berro de Thale únicamente se diferencian a partir de células de la rizodermis. que están mucho más por encima que una célula parenquimática de la corteza, también podría participar una señal procedente de las células parenquimáticas de la corteza. En ambos casos (fig. 7-28 B. C), los activadores actúan estrictamente a nivel intracelular. mientras que los inhibidores también lo hacen sobre las células vecinas. Los posibles mecanismos de una tal comunicación entre células se detallan en el apartado 7.4.4.

7.4.3 Control de la identidad del meristema y del órgano en el meristema del vástago Como en muchos procesos del desarrollo biológico, los que aquí se tratan en el berro de Thale han sido particularmente bien estudiados a partir de múltiples mutantes del desarrollo. Dado que las relaciones también se pueden trasladar hasta el detalle en la boca de dragón (Antirrhinum majas), parece ser que los conocimientos conseguidos a partir de Arabidopsis /Italiana son representativos para las angiospermas. El meristema del vástago diferencia en el estado vegetativo los tallos y las hojas, a menudo, desatado por factores externos como la luz del día (v. 7.7.2.2), se puede pasar a un meristema de la ñor y formar el eje y los órganos florales, con lo que se abre (se pasa de un estado indeterminado a un estado determinado). El programa de desarrollo «meristema floral y floración» se inhibe con un complejo de genes (= se inhibe su determinación), mientras no actúe un estímulo inductor. En esto queda patente que las mutaciones en los genes del complejo represor, que pro-

7 . 4 Las interacciones d e las células en los sucesos del desarrollo

activador

inhibidor

•I activador

~TD l\3

"O •

>

XJ

inhibidor

L capa tisular

B

crecimiento inicial del ápice de un pelo radical

407

Fig. 7-28: Fundamentos básicos de la formación de modelos en las capas tisulares. A Modelo de un proceso de formación de modelos autoorganizador. Un activador de poca movilidad, que de manera autocatalítica refuerza su formación, induce al mismo tiempo la formación de un inhibidor de mayor movilidad, que reprime una posterior formación del activador en el ambiente de la célula que forma este activador. Realización de estos sistemas en el desarrollo de los tricomas en la epidermis (B) y en la formación de pelos radicales en la rizodermis (C) de Arabidopsis thaliana. B La activación de los tricoblastos (rojo = célula precursora del tricoma) tiene lugar con la participación del factor de transcripción independiente de la célula GL1 y su regulador TTG. Ambos se refuerzan en su formación de manera autocatalítica y simultáneamente inducen la formación del factor de transcripción TRY, que, como inhibidor de la formación de la GL1 no independiente de la célula, reprime la activación de las células vecinas. C La diferenciación de los pelos radicales se basa en una regulación comparable. Aquí, la activación autocatalítica del factor de transcripción WER y del ya mencionado regulador TTG provoca la represión de la diferenciación de los pelos radicales (células contorneadas en rojo) y la inducción de la formación del inhibidor de WER no independiente de la célula, el CPC, que presumiblemente también es un factor de transcripción. Las células que no expresan el WER se diferencian hasta convertirse en células de los pelos radicales. Dado que estos únicamente se forman en regiones en las que limitan con dos células del parénquima cortical que estén por debajo, tiene que existir una influencia (todavía desconocida) del parénquima cortical sobre la formación del modelo de la rizodermis. La denominación de las proteínas involucradas se deriva del fenotipo de los mutantes, que han conducido a su descubrimiento; éstas, aquí, no tienen importancia. - A según A. Gierer; B según M. Hülskamp y B. Scheres; C según B. Scheres.

en el berro de Thale transcurre de manera gradual. Arabidopsis rlialiana es una macrohémera cuantitativa (tabla 76), es decir, en día largo se convierte más rápidamente en flor que en día corto (v. 7.7.2.2). La diferenciación de los primordios de los órganos florales, es decir, la fijación de la identidad del órgano, está regulada por un grupo de genes que se dividen en 4 clases (clase A. B, C y D). Se consideran genes osmóticos, ya que su falta o expresión en el lugar incorrecto (= expresión ectóptica) conduce a cambios en el desarrollo normal del órgano. En la genética del desarrollo se entiende por mulantes osmóticas aquellas que en lugar de tener un órgano desarrollado normalmente tienen otro distinto (como p. ej., que se forme un pistilo en vez de un sépalo). En el berro de Thale existen 7 genes que determinan la identidad de los órganos florales:

vocan una pérdida de las funciones, también conducen a la floración aun sin factores externos inductores. La muíante embryonic flower (emf) del berro de Thale forma inmediatamente después de la germinación una única flor y posee sólo los dos cotiledones, pero no forma hojas. Los factores externos que inducen el proceso de floración inhiben la actividad EMF. Si la concentración del producto genético E M F (todavía desconocido) en el meristema del vástago disminuye a niveles críticos, se produce un cambio de la marcha de la identidad del meristema y se activa el programa de desarrollo de las flores. Este modelo todavía hipotético muestra por qué la inducción de la floración

• el gen de la clase A APETALA 1 (API), • los dos genes de la clase B APETALA3 (AP3) y PISTILLATA (Pl). • el gen de la ciase C AGAMOUS (AG), así como • los 3 genes de la clase D SEPALLATA1, 2 y 3 (SEP!, SEP2. SEP3). Todos los genes codifican factores de transcripción, muchos de ellos podrían aparecer en interacción directa entre sí en la regulación de la actividad genética y unirse en diferente composición a los promotores de diversos genes diana. Según la combinación se diferencian sépalos, pétalos, estambres y pistilos (fig. 7-29). La exacta expresión espacial y temporal de los genes que determinan la identidad de los órganos florales en el meristema se asegura por un lado debido a que algunos genes se influyen mutuamente en su actividad (p. ej., la actividad A inhibe la expresión del gen C, y la actividad C inhibe la ex-

408

7 Fisiología del desarrollo

pues la actividad B en el primer y cuarto verticilo es reprimida por los productos de otros tres genes que no poseen ninguna función para la fijación de la identidad del órgano).

sépalo pétalo estam- carpelo bre

*o (V B 12 > •

c
C

SEP}/SEP2/SEP1

D 1.°

2."

3°

4.°

verticilo

Dado que en otras angiospermas, por lo que se ha investigado, se encontraron genes homólogos (es decir, genes con un origen conjunto en la evolución y la función más conservada), se puede creer que la fijación de la identidad de los órganos florales en las angiospermas transcurre según principios fundamentales conservados ampliamente durante la evolución. El modelo también es válido, p. ej., para las flores dorsoventrales de la boca de dragón. Sin embargo, la dorsoventralidad está condicionada por un gen adicional, CYCLOIDEA. En caso de función genética alterada (mutantes de cycloidea) la boca de dragón forma flores simétricas a un radio.

7.4.4 Mecanismos de la comunicación celular

Fig. 7-29: La determinación genética de la identidad del órgano en el desarrollo de la floración del berro de Thale. Cuatro grupos de genes (actividad A, B, C y D) dirigen la identidad del órgano en el meristema de la flor. Los productos genéticos de estos genes que determinan la identidad del órgano se encuentran en distintas partes del meristema, con lo que, por una parte, los genes de la actividad A y B, así como los de actividad B y C, por otra, se solapan parcialmente en sus dominios de expresión; y la actividad D aparece en los verticilos 2.°, 3.° y 4.°. La actividad A la crea el gen APETALA1 {AP\). Las células que sólo contienen actividad A se diferencian hasta convertirse en sépalos. Si hay actividad A y B surgen los pétalos. La actividad B la crean los genes APETALAS {API) y PISTILLATA {Pl). La actividad C la forma el gen AGAMOUS (AG). Si la actividad B y C se dan simultáneamente se diferencian los estambres, y si sólo aparece la actividad C, carpelos. Sin embargo, en los verticilos 2.°, 3.° y 4.° se necesita actividad D adicional, codificada por los genes SEPALLATA], 2 y 3 {SEP], SEP1, SEPi). Por un defecto de los genes que determinan la identidad de los órganos de floración se producen unas mutaciones homeóticas características. Si la actividad A no tiene lugar, la actividad C aparece en los cuatro verticilos (la actividad A reprime la expresión del gen para la actividad C); en el verticilo 1.° y en el 4.° se desarrollan carpelos, y en el 2.° y el 3.°, estambres. Dado que los mutantes no tienen pétalos, se les denominó apétala. Si la actividad C no tiene lugar, la actividad A aparece en los cuatro verticilos (la actividad C reprime la expresión de los genes A). Los mutantes forman sépalos en el verticilo 1.° y en el 4.°, y pétalos en el 2.° y en el 3.°. Así pues, estos poseen flores estériles y por ello se denominan agamous. Si no se da la actividad B, ello no tiene ninguna influencia sobre la actividad A o C; en el verticilo 1 ° y en el 2.° se forman sépalos, en el 3.° y en el 4.°, carpelos. Dado que los mutantes se identificaban por la falta de pétalos o por la presencia de flores con pistilos (falta de estambres), estos se denominaron apétala o pistillata. Si no se produce la actividad D, en los cuatro verticilos se forman sépalos; por ese motivo estos mutantes se denominan sepallata. La actividad D es indispensable para que en el meristema de la flor se puedan llevar a cabo las actividades A, B y C, en la determinación de la identidad de los órganos florales de los verticilos 2.°, 3.°, y 4.°. - Según E. Meyerowitz, T. Honma y K. Goto, modificado.

presión de los genes A ) ; por otro lado en la regulación de la expresión de los genes de la clase A , B, C en la zona del meristema floral participan otros genes (así

El control de la posición de los procesos del desarrollo, que en las plantas es de importancia decisiva, como se ha explicado (v. 7.3.3, 7.4.1-7.4.3), presupone la posibilidad de transportar moléculas reguladoras del desarrollo dirigidas por encima de los límites de la célula. Según lo que hasta ahora se conoce, esto puede ocurrir de diversas formas: • secreciones dirigidas de macromoléculas reguladoras en los dominios de la pared celular, p. ej., en la polarización de los zigotos; la composición de las paredes celulares provoca la determinación de las células hijas por contacto con el protoplasto (p. ej., células del talo y rizoides en Fucus, v. 7.3.3); • transporte polar de los reguladores de bajo peso molecular; de este modo se transportan las auxinas (v. 7.6.1), p. ej., durante la embriogénesis en Arabidopsis thaliana (v. 7.4.1); • síntesis local y difusión (simplasmática y/o apoplasmática) del lugar de síntesis a los tejidos de alrededor; de este modo, las giberelinas llegan del embrión a la capa de aleurona de manera apoplasmática (v. 7.6.3.3); • transporte en las vías de conducción; este proceso es significativo para la regulación sistemática del desarrollo (correlación) (v. 7.5); • transporte de las macromoléculas reguladoras de célula a célula a través de los plasmodesmos (v. 7.4.4.1).

7.4.4.1 Intercambio de macromoléculas entre las células La pared celular vegetal es permeable para los iones, pequeñas moléculas solubles en agua y pequeñas proteínas de hasta aprox. 5 kDa de masa molecular, pero sin embargo impide la libre difusión de grandes macromoléculas. Los plasmodesmos (estructura, v. 2.2.7.3, fig. 2-70), que unen células encadenadas a agregados simplasmáticos, también fueron considerados durante mucho tiem-

7.4 Las interacciones d e las células en los sucesos del desarrollo

po únicamente poros para los metabolitos de bajo peso molecular con un tamaño de expulsión por debajo de 1 kDa. Pero las más recientes averiguaciones, sorprendentemente, indican que los plasmodesmos también sirven para el intercambio intracelular de macromoléculas y que representan poros regulados, que posibilitan el paso de célula a célula de macromoléculas muy determinadas. proteínas o incluso de complejos de ribonucleoproteínas.

célula exportadora

PAREDES CELULARES

,

409

célula importadora

Esto fue descubierto primero en los virus fitopatógenos (p. ej., en el virus del mosaico del tabaco). En las plantas infectadas por el virus el límite del tamaño de expulsión de los plasmodesmos está muy por encima de los 10 kDa, en las plantas que no están infectadas no supera a 1 kDa. Los responsables de ello son las proteínas del movimiento (ingl. movement proteins), codificadas del genoma del virus, de aprox. 30 kDa de masa molecular. Esta proteína forma con el ácido nucleico viral ( R N A de una hebra en el virus del mosaico del tabaco) un complej o de ribonucleoproteínas que se desplaza por los plasmodesmos de célula en célula, con lo que se extiende el virus por la planta y aparecen los síntomas en forma de mosaico de la enfermedad (espacios intercostales infectados). N o fue hasta mucho más tarde cuando se descubrió que los virus únicamente utilizan un mecanismo de transporte que también desempeña una función importante en las plantas sanas y en el transporte de proteínas (fig. 7-16), pero también sirven de complejos de ribonucleoproteínas (v. más abajo). Así pues, en las angiospermas se importan en las células cribosas las proteínas de las células cribosas sin núcleo y sin ribosomas a través de los plasmodesmos desde las células guías donde son sintetizadas. Para la comprensión del transporte de proteínas por los plasmodesmos existen diferentes ideas de modelos (fig. 7-30). Dado que únicamente se transportan determinadas proteínas, éstas (aún poco conocidas) llevan elementos topogénicos de la estructura que aparecen en interacciones en estructuras específicas (receptores para la exportación por el lado de la célula exportadora y receptores para la importación por el lado de la célula importadora) que hacen entrar o salir a la proteína de la vía de transporte. Hay indicios de que las proteínas son transportadas por los plasmodesmos, las pequeñas replegadas (modelo I), y sin embargo, las grandes en parte o totalmente desenvueltas (modelo II). Muchos de los detalles todavía son hipotéticos. Entre las proteínas que fueron descubiertas en el transporte intercelular, se encuentran más factores de transc r i p c i ó n reguladores del desarrollo que se desplazan desde las capas más profundas del meristema del vástago, donde son sintetizados estos factores, hasta el protoderma (v. 3.1.1.1, fig. 3-5). Uno de estos factores de transcripción es la proteína K N I del maíz. La K N 1 es el producto del gen KNOTTED, que se ocupa de mantener el estado meristemático de las células y que no aparece en las células que no son meristemáticas. En la mulante knotted del maíz el factor de transcripción sólo se expresa fuera de la zona normal de crecimiento del limbo. Se forman estructuras anormales y nodulosas en la superficie de la hoja que se forman por una multiplicación celular excesiva y cuyas mutantes le han dado el nombre (ingl. knotted, noduloso). Parece ser que la K N 1 se trasladaría por los plasmodesmos incluso en determinadas

PAREDES CELULARES

Fig. 7-30: Hipótesis del modelo para la translocación de proteínas a través de los plasmodesmos. Según esta hipótesis, la proteína a transportar (TP), ya sea en estado replegado (A, modelo I) o no (B, modelo II), se une a los receptores de exportación (R) de la célula exportadora y a través de los receptores de importación (R) de la célula importadora se liberara en su citoplasma: en el despligue y él repligue de las proteínas del modelo II podrían intervenir las chaperoninas. - Según B. Ding, modificado.

células como complejo con su propio R N A m . Existen otros indicios de que las moléculas de R N A m son expedidas de las células guía a las células cribosas para así poder llevar información potencial en el floema a una larga distancia. Tales transferencias intercelulares de macromoléculas podrían desempeñar un papel importante en la creación de la información sobre la posición (es decir, comunicación célula a célula) en la diferenciación celular y en la formación del modelo, pero en ciertas circunstancias también podrían participar en la cor r e l a c i ó n sistemática de los procesos del desarrollo (v. 7.5). Recientemente se ha demostrado que la capacidad de traspaso de los plasmodesmos está sujeta a las variaciones que dependen del desarrollo. Únicamente los plasmodesmos complejos y ramificados de tejidos diferenciados (en particular de tejidos source, v. 6.8.3) parecen representar poros regulables que permiten el paso a las macromoléculas, cuando pueden activar el mecanismo de transporte. En cambio, los plasmodesmos sencillos y sin ramificar deben de permitir un paso libre de macromoléculas de los tejidos source en crecimiento de hasta 50-70 kDa de masa molecular. Los plasmodesmos complejos entre las células guía y las cribosas parece ser que pueden pasar de manera permanente en macromoléculas de como mínimo 25-30 kDa. Las proteínas pueden ser transportadas a largas distancias y distribuidas simplasmáticamente en los tejidos source después de haber entrado en las células cribosas. Todavía no está claro cómo se garantiza la selectividad observada del transporte de proteínas por los plasmodesmos. Así pues, la tiorredoxina es expedida de manera muy eficaz de las células guía a las células cribosas: no así la ubiquitina. aunque su masa molecular está por debajo del tamaño de expulsión.

410

7 Fisiología del desarrollo

7.5 Control sistemático del desarrollo Bajo el término correlaciones se reúnen interacciones que sirven para la coordinación de los procesos de desarrollo más allá de los límites de una fitohormona. Estos son procesos simétricos que convierten los organismos pluricelulares vegetales en un conjunto armónico. Aunque las correlaciones no faltan en modo alguno en las plantas inferiores, son especialmente llamativas en los grandes cuerpos vegetales de las plantas superiores. En los casos en que las interacciones correlativas no se deben simplemente a la competencia por el alimento o al suministro recíproco de sustancias nutritivas, son debidas por lo común a acciones fitohormonales (v. 7.6). Las fitohormonas son transportadas a las vías conductoras del xilema y del floema. Sin embargo, destaca el hecho que las mismas macromoléculas sean expedidas a largos recorridos como moléculas señalizadoras en cuerpos vegetales y de ahí que puedan participar en una regulación correlativa. Según estas ideas, por el momento muy hipotéticas, las proteínas reguladoras (p. ej.. factores de transcripción, v. 7.2.2.3) o incluso sus R N A m . no sólo se desplazarían de célula en célula por los plasmodesmos (v. 7.4.4.1). sino que en determinados casos serían transportadas a largos recorridos a las células cribosas por el floema y provocarían un control del desarrollo correlativo. Las correlaciones surgen como inhibiciones correlativas o como estímulos correlativos. Estos últimos pueden basarse en el suministro de sustancias nutritivas, vitaminas y hormonas que estimulan el crecimiento. Así, un vástago, que asimila con intensidad, favorece el desarrollo del sistema radical, que, a su vez, al crecer vigorosamente, suministra agua y sales minerales en abundancia al vástago. El vástago provee también a la raíz de vitaminas y determinadas fitohormonas, p. ej., auxinas, que estimulan el crecimiento longitudinal de la raíz y la formación de primordios de raíces laterales (v. 7.6.1), mientras que el sistema radical parece abastecer al vástago con citoquininas (v. 7.6.2). Unos experimentos en los anillos (donde se corta el libere incluso el cámbium alrededor de todo el perímetro del tallo) mostraron una tumefacción del tejido y con frecuencia la formación de raíces adventicias por encima del corte anular. A q u í se estancan los asimilados y la auxina transportada hacia la base (v. 7.6.1.3), con lo que se estimula el crecimiento en grosor y la formación de primordios de raíces adventicias.

La regulación del desarrollo y del crecimiento del fruto ha sido particularmente estudiada de manera detallada, dada su utilización práctica en los frutos. Muchos árboles frutales (p. ej., manzano, peral, melocotonero, ciruelo) primero hacen brotar muchos más frutos de los que después madurarán. En una fase temprana del desarrollo de los frutos se pierden muchos frutos. Este es un fenómeno correlativo; por lo general en un renuevo el fruto que empieza con el desarrollo (el «fruto real») inhibe el desarrollo de los frutos secundarios, cuyo desarrollo empieza más tarde. La destrucción del fruto real conduce a hacer desaparecer la inhibición.

También pueden darse inhibiciones correlativas, ya a través del suministro de nutrientes, ya por influencia hormonal. En el primer caso puede tratarse, p. ej.. de una competencia por el alimento: los frutos quedan más pequeños cuando son muy numerosos, lo mismo que las semillas dentro del fruto, si muchas de ellas alcanzan la madurez (p. ej., en el castaño de Indias). Asimismo, el crecimiento vegetativo se detiene drásticamente cuando la planta forma frutos y semillas. Otro ejemplo muy extendido de inhibición correlativa es la dominancia apical. Por dominancia apical entendemos el crecimiento preponderante de la yema apical en comparación con las yemas laterales, aunque por su posición debiera encontrarse menos favorecida que éstas en el suministro de asimilados procedentes de las hojas y de sales nutritivas obtenidas por la raíz. La dominancia apical es más o menos acusada según las especies. Suele ser absoluta, p. ej., en el girasol (sólo se desarrolla la yema apical), pero es relativamente débil en la tomatera, en la que se producen ramificaciones a muy pequeña distancia de la yema apical. A menudo la dominancia apical desaparece en el curso del desarrollo de la planta: así, p. ej.. muchos árboles al principio crecen en longitud y sin ramificarse y pasan a hacerlo sólo al cabo de algunos años. Si se destruye la yema apical (lo que puede suceder en condiciones naturales, p. ej., por acción del viento o de la nieve, o al ser devorada por animales), brotan entonces una o varias de las yemas laterales inhibidas hasta aquel momento. Por lo común, en ese caso pasa a ser dominante la que ha crecido más rápidamente y ha adoptado posición vertical; entonces las demás detienen el crecimiento. La dominancia de la yema apical se debe a que produce y distribuye auxinas (v. 7.6.1). Si se elimina la yema apical y se reemplaza por una pomada de auxina (p. ej., a una concentración en |ig g '), las yemas laterales permanecen inhibidas. Aún no está del todo claro el mecanismo de esta acción de la auxina; parece que un contenido de auxina en el tallo, mantenido continuamente alto por la yema apical, inhibe la formación de puentes en los haces conductores (los cuales pondrían en relación las yemas laterales con los haces caulinares) y así impide el aprovisionamiento de dichas yemas laterales. Después de la decapitación, tales puentes se forman en seguida. Las auxinas también participan en la inhibición correlativa del crecimiento del fruto. El fruto dominante exporta más auxinas que los frutos inhibidos correlativamente. En estos se llega a una diferenciación de la zona de separación en la base del pedicelo del f r u t o y de este modo se produce una caída prematura del fruto (v. 7.6.1.4). Las citoquininas, aplicadas a las yemas laterales, favorecen su crecimiento (v. 7.6.2.3): pueden, pues, oponerse hasta cierto punto a la dominancia apical; pero para un desarrollo persistente de dichas yemas laterales hace falta auxina. El crecimiento de los estolones de patata está sometido también a un control correlativo complicado (fig. 4-11). Normalmente crecen horizontalmente bajo tierra: en este caso las hojas permanecen rudimentarias en ellos y los entrenudos se prolongan mucho. Si se elimina la yema apical y todas las ramas laterales, los estolones se enderezan y crecen como vástagos foliosos normales.

7 . 6 Control d e l desarrollo por f i t o h o r m o n a s

La dominancia apical se encuentra también en plantas inferiores: fragmentos de talo cié la hepática Lumtlaria cruciata aislados, p. ej., se regeneran a partir de células adultas, mientras aquellos que incluyen el ápice sólo crecen a partir del mismo. También en este caso la auxina ácido indol-3-acético (v. 7.6.1.1) impide la regeneración de las células del talo y puede reemplazar, pues, el ápice.

Los procesos del desarrollo con carácter correlativo que serán tratados más adelante son: • el proceso de la abscisión (v. 7.6.5.3): la caída de hojas, flores y frutos (p. ej.. en los álamos), a veces también de ramas, proceso que forma parte del desarrollo normal de las plantas perennes, y • el proceso de la senescencia (v. 7.6.2.3): el envejecimiento y la muerte al final del organismo.

7.6 Control del desarrollo por fitohormonas En anteriores ocasiones ya se ha indicado que muchos procesos del desarrollo son regulados por las fitohormonas, que son sustancias señalizadoras de bajo peso molecular, que aparecen en general en las plantas o en otros lugares, que en bajas concentraciones (< 1(T*M) provocan reacciones fisiológicas características, y cuyos lugares de producción y de acción por lo general son distintos. Así pues, las fitohormonas fomentan la regulación intercelular en muchos organismos pluricelulares, así como las hormonas en el caso de los animales y de los seres humanos. A l contrario que éstas, las fitohormonas regulan escasas veces el metabolismo de los organismos que ya se han diferenciado (ejemplos: control de las células oclusivas por ácido abscísico, v. 7.6.4 y la regulación de la germinación por giberelinas, v. 7.6.3); las fit o h o r m o n a s c o n t r o l a n en gran m e d i d a los p r o p i o s procesos de crecimiento y diferenciación, cooperando de manera compleja y ampliamente desconocida. Además, la formación de las hormonas activas a menudo tiene lugar muy cerca del lugar de acción o incluso en éste mismo y el transporte, si es que necesario, se da en recorridos muy cortos, que se pueden superar por difusión. En estos casos las fitohormonas se comportan de manera parecida a las sustancias señalizadoras paracrínicas o autocrínicas: los factores paracrínicos actúan en células situadas en las cercanías del lugar de síntesis, los autocrínicos directamente en las células que se están formando. Otra diferencia de las hormonas de los animales es la pequeña especificidad de los tejidos y órganos que poseen las fitohormonas, que en cambio se caracterizan por un múltiple espectro de acción. De ello se desprende que las fitohormonas únicamente son el desencadenante. La naturaleza del procesos desencadenado depende del estado correspondiente de la diferenciación de la célula, es decir, del conjunto de genes activos, activables e inactivables. La concentración de cada fitohormona en su lugar de acción está estrictamente regulada. Es el resultado de la síntesis, la descomposición, la conjugación, el almacenaje y transporte. Durante estos procesos los distintos ór-

411

ganos pueden poseer muy diversas sensibilidades respecto a determinadas fitohormonas. Tanto una provisión de fitohormonas deficiente (como se observó p. ej., en mutantes con defectos en la biosíntesis) como una provisión excesiva (como la que a menudo sólo se puede conseguir con experimentos) conducen a las alteraciones características del desarrollo. A l lado de los 5 grupos de fitohormonas conocidas desde hace ya tiempo (auxinas. citoquininas, giberelinas, ácido abscísico y etileno) han aparecido en los últimos años otras clases de sustancias con acciones parecidas a las fitohormonas, los brasinólidos y los jamonatos. Además existen una gran cantidad de sustancias activas con funciones específicas y una propagación limitada entre las plantas. Existen análogos sintéticos de muchas fitohormonas que pueden utilizarse en el cultivo de plantas de adorno y útiles, así como en el cultivo celular vegetal.

7.6.1 Auxinas Según Thimann, las auxinas (lat. augere, crecer) son compuestos naturales o sintéticos que, aunque cada uno en concentraciones muy diferentes (fig. 7-31), estimulan el crecimiento por dilatación de las células y a la vez el crecimiento longitudinal del vástago y de la raíz. Sin embargo. en grandes concentraciones se inhiben. La estimulación del crecimiento se puede observar claramente en el biotest al utilizar preparados pobres en auxinas. p. ej., cilindros de coleóptilos. Las auxinas se definen, pues, ante todo, por su acción característica y no por su composición química.

7.6.1.1 Presencia La auxina más difundida entre las plantas es el ácido indol-3-acético (ácido (3-indolacético, ingl. indoleacetic acid. I A A . fig. 7-32), un compuesto que se podría dar en todas los procariotas y eucariotas, pero que sin embargo

Fig. 7-31: Crecimiento longitudinal en el vástago y en la raíz, dependiendo de la concentración de ácido indol-3-acético (IAA) en el medio (esquemático). Los experimentos se llevaron a cabo en segmentos de órganos pobres en auxina. - Según K.V. Thimann.

4 1 2

7 Fisiología del desarrollo

auxinas presentes en la naturaleza ci

CH 2 —COOH

CH2-COOH

II

- N i

N

i

H

H

ácido indol-3-acético (IAA)

ácido 4-doroindol-3-acético

CH = CH — C O O H

CH2-COOH

N

i

H

ácido indol-3-acrilico

ácido fenilacético

auxinas sintéticas CH2-COOH

O—CH 2 —COOH

.Cl

Cl ácido 1 -naftilacético (NAA)

ácido 2,4-didorofenoxiacético (2,4-D)

Fig. 7-32: Auxinas presentes en la naturaleza y auxinas sintéticas.

únicamente sirve como sustancia señalizadora en los embriófitos. Otras auxinas como el ácido fenílico (en el tabaco), ácido indolacrílico y derivados halogenizados del ácido indolacético (en las legumbres) no son de importancia general (fig. 7-32). El ácido 2,4-diclorofenoxi acético (2,4-D), el ácido 1 -naftalenacético y el ácido indolbutírico son auxinas sintéticas usadas muy a menudo y de las cuales se puede formar I A A por (S-oxidación en la plantas. Una característica común en todas las auxinas es la presencia de un grupo carboxilo (disociado por valores de pH fisiológicos) y de una carga positiva parcial a la distancia de 0,55 nm de la carga negativa del grupo carboxilo disociado (regla de los 0,55 nm).

7.6.1.2 Metabolismo Como lugares principales de formación de I A A en las plantas superiores están, por un lado, los tejidos embrionarios (meristemas, embriones) y, por otro, los órganos fotosintetizadores (en particular hojas normales en crecimiento), pero el sistema radical también está capacitado para realizar la biosíntesis de I A A . La explicación de la biosíntesis de I A A es difícil y se considera todavía incompleta. Las cantidades de I A A que se pueden extraer de los tejidos es muy reducida (p. ej., 24 pg kg ' en los coleóptilos de maíz, 69 pg kg 1 en las hojas en roseta de Arabidopsis thaliana, alrededor de 350 pg kg 1 en los ápices radicales del maíz). Asimis-

mo, la actividad de los enzimas de la biosíntesis de LAA es muy reducida. Para poder realizar una prueba, tendrían que añadirse a los tejidos precursores marcados con isótopos, a menudo desde el exterior. en concentraciones que superarían de lejos a los metabolitos endógenos ya existentes. Esto conllevaría el peligro de reacciones secundarias de carácter no fisiológico.

El I A A se forma a partir del L-triptófano. La biosíntesis puede realizarse de muy distintas maneras, según se trate de una planta o de un tejido (fig. 7-33); aún se sabe poco sobre los enzimas y los mecanismos de regulación. Una pequeña parte de la provisión de I A A de una planta puede proceder de la producción de bacterios epífitos y de microorganismos de la rizosfera (bacterios y hongos), por lo cual en la rizosfera la producción microbiótica de I A A sale del triptófano. que a su vez ha sido segregado de las raíces de la planta. En la formación de tumores del cuello de la raíz (cuadro 9-2), que se origina como consecuencia de la transmisión de varios genes del bacterio humícola Agrobacterium tumefaciens al genoma nuclear de la célula huésped, también se trasmiten 2 genes, cuyos productos genéticos establecen en las células en transformación otro camino adicional para la biosíntesis del I A A . y que las células vegetales no pueden controlar. Esta síntesis se realiza desde el triptófano pasando por el indol-3-acetamida (cuadro 9-2). Por lo general, los tumores del cuello de la raíz poseen un elevado contenido en I A A libre o conjugado (ver más abajo). La regulación de la provisión del tejido con I A A no se efectúa a través de la síntesis, sino de la descomposición de las hormonas que no son necesarias. Determinados productos de la descomposición del I A A son depositados en los vacúolos después de la conjugación con el azúcar (principalmente glucosa). Sin embargo, el I A A se puede autoconjugar y almacenar como aminoácido o azúcares conjugados (y de este modo, alejados del lugar de acción). Principalmente, las amidas de I A A , con aspartato (fig. 7-34) y glutamato, se encuentran de forma endógena. El I A A exógeno añadido se traslada de las células vegetales en su mayoría en conjugados de azúcar (principalmente con glucosa). También se encuentran formas de reserva de alto peso molecular (p. ej., en las semillas). Además de la lejanía irreversible de las sustancias activas excesivas, los conjugados de I A A pueden servir para mantener la homeostasis pero también para almacenar temporalmente I A A , así como forma de transporte de las fitohormonas. Así pues, en la germinación del césped el I A A se transporta en el ápice del coleóptilo como 2 ' - 0 (indoi-3-acetil)-mio-inosítido (fig. 7-34), en donde se libera por hidrólisis la fitohormona. En los cultivos celulares se forman rápidamente conjugados de azúcar de las auxinas añadidas con el medio ( I A A o auxinas sintéticas estables, fig. 7-32). Seguramente, sirven para aprovisionar a largo plazo a los tejidos de auxinas, y por eso representan formas de reservas de la auxina. La descomposición del I A A (fig. 7-35) se realiza por oxidación, en la cual, según cada especie vegetal, se pueden diferenciar varias consecuencias. Predomina ampliamente el catabolismo a 3-metiIeno-2-oxindol, 3-metil-2-oxindol y ácido indol-3-carbónico. Este se realiza por una peroxidasa relativamente inespecífica que se activa con monofenoles (p. ej.. tirosina, ácido p-hidroxibenzoico) y Mn : ", y se desactiva con difenoles (ácido cafeico. I A A oxidasa). En algunas especies (Pinus sylvesrris, Vicia fabo.

7.6

Control del desarrollo por f i t o h o r m o n a s

413

NH3

I

CH2-C-COO" H

f L-triptófano monooxh genasa

descarboxilasa transammasa

CH2-CH2-NH3

C-COO"

I!

o

triptamina

¡ndol-3-acetaldoxima

indol-3-piruvato

descarboxilasa mirosinoso

amtnoxidasa

O

glucobrasicina

CH,-C X

H

akohokieshidrogenasa

indol-3-acetaldehido

¡ndol 3-acetonitr¡lo

CH2-CH2OH aldehidoxigenasa

^

2 H20

r rvtnlaa

CH2-COO'

K-NH;

¡ndol-3-etanol

¡ndol-3-acetato Fig. 7-33: Biosíntesis del IAA (indol-3-acetato) a partir de triptófano. La vía principal pasa por el indol-3-piruvato, la vía que pasa por la triptamina es secundaria. El ¡ndol-3-etanol está considerado una forma de reserva temporal para el precusor del IAA, el ¡ndol-3-acetaldehído. En las brasicáceas el ácido ¡ndol-3-acético se forma a partir del indol 3-acetonitrilo, y su liberación a partir del glucosinolato extendido en las brasicáceas, la glucobrasicina, contribuye en parte a la formación de IAA. En la célula, el IAA se encuentra prácticamente disociado, en forma de indol-3-acetato (valor de pK, para el IAA = 4,8).

o

coo"

II

i

C - N - C - H

i

H

i

CH 2 COO'

¡ndol-3-acetil-L-aspartato

CH2-C

//

Zea mays) si se mantiene la cadena lateral de acetílico, se pasa de I A A a 7-hidroxi-2-oxo-IAA. que se almacena en forma de 0-f5-glucopiranósido, fácilmente hidrosoluble. Este compuesto se presenta en grandes cantidades, p. ej., en el endosperma del maíz. Los catabolitos de I A A son fisiológicamente inactivos, y ya no obedecen la regla de los 0,5 nm (v. arriba).

7.6.1.3 Transporte del ácido indol-3-acético

o

[OH

h o \ ^ 4 ^ - O H OH

2'-0-(indol-3-acetil)-mio-inosít¡do

Fig. 7-34: Ejemplo de estructura para un conjugado de ácido indol3-acético.

El I A A puede ser transportado en grandes cantidades por la corriente del asimilado en el floema (v. 6.8). Además existe un transporte de auxinas parenquimático que transcurre dirigido fuertemente (transporte de auxinas polar). En distintas partes aisladas del vástago (coleóptilos, tallos, pecíolos y pedicelos del fruto), p. ej., el I A A suministrado desde el exterior se mueve polarmente en sentido

4 1 4

7 Fisiología del desarrollo

NADPH + H

NADP

L ) CH2-COOH

3-metileno-2-oxoindol

.

3-metil-2-oxoindol

oxidase del IAA

r ^

o2

co 2 ,

COOH

H2O

indoleninapóxido

IAA

02 CH2-COOH

CH2-COOH

¡ndol-3-metanol

ácido indol-3-carbónico

o2 UDPG CH2-COOH

OH

2-oxo-IAA

7-hidroxi-2-oxo-IAA

7-hidroxi-2-oxo-indol-3-acetil7-0-(1 '-P-D-glucopiranósido)

Fig. 7-35: Catabolismo oxidativo del ácido indol-3-acético. La reacción provocada por la oxidasa del IAA está muy extendida en las plantas, la vía del 2-oxo-IAA aparece p. ej. en Pirus sylvestris, Zea mays y Vicia faba.

basípeto a una velocidad de 2-14 m m h independientemente de la orientación de los preparados, de modo que se puede descartar la influencia de la gravedad (fig.7-36).

En la raíz, el transporte polar de I A A es acropetal por el cilindro central (hacia el ápice), una parte del I A A es transportado de manera basipetal hacia la corteza radical (del ápice en dirección a la base de la raíz). Las velocidades son muy parecidas a la de los vástagos (4-10 mm h '). La importancia del transporte polar de auxinas en la determinación del tallo durante la embriogénesis ya ha sido tratada (v. 7.4.1).

extremo apical B

B

extremo basal

coleóptilo

cilindro de coleóptilo

Este transporte polar basípeto depende del metabolismo y puede ser reprimido por inhibidores (p. ej., ácido 2,3,5-triyodobenzoico), mientras que el transporte acrópeto de I A A (dirigido hacia el ápice), de intensidad mucho menor, es una simple difusión.

[ pequeños bloques de agar

Fig. 7-36: Demostración del transporte polar de IAA, desde la base, a través de cilindros de coleóptílo. Independientemente de la orientación del cilindro (normal o inversa), el IAA que hay que suministrar se transporta únicamente del extremo apical al extremo basal (flecha) a partir de un pequeño bloque de agar, colocado en el tejido. El IAA se puede reconocer en el «bloque receptor». A través del IAA aplicado en el extremo basal penetra por difusión algo, pero no se realiza el transporte. Para el experimento se ha utilizado IAA marcado radiactivamente ("C), que se puede detectar con gran sensibilidad. En los pequeños bloques de agar representados de color blanco no se ha podido encontrar radiactividad.

El mecanismo de este transporte polar aún no está claro. Según el modelo osmótico-químico. en final basal de la célula en el plasmalema se concentrarían los translocadores (eflujo de portador I A A ) que haría emigrar de la célula el indol-3-acetato ( I A A " ) a lo largo de la caída de potencial electroquímico, que continuamente se mantiene en el plasmalema gracias a las moléculas de ATP que transportan iones de hidrógeno (fig. 6-4, 6-5). Debido al pH ácido en el apoplasto una parte del ácido Í n d o l e acético (aprox. el 50 % en un pH 5) se presenta indisociado. El I A A sin disociar se difunde fácilmente por la pared celular y consigue así. por difusión, volver a la célula. Este proceso de d i f u s i ó n no está orientado por nada. A raíz de este modelo, el proceso completo recibe su dirección exclusivamente a través de la orientación de los portadores I A A , aunque no se tiene una verifica-

7.6 Control del desarrollo por f i t o h o r m o n a s

415

Estimulación de la actividad del I A A del cámbium bajo

pH 5

H

pH 7 ATP «F H

pH 5 ATP

V

^lAAV.

ADP + P¡

H ADP + Pi

+ IAA

+

i

PARED CELULAR

Estimulación de la germinación y del desarrollo de las

IAAH H*

+

apical

+

ATP

flujo neto de IAA

ATP IAA"

CITOPLASMA H

ATP

ATP IAA"

H+ ADP + PI

H+

+

IAA

4

IAAH

flujo neto de IAA

H+

ATP

H

H

H

ADP + Pi

s PLASMALEMA

ATP s IAA"

ADP + P¡

producción aumentada de elementos del xilema. Con modelos espectrométricos de masa muy sensibles se pudo demostrar que en comparación con los tejidos vecinos, la zona cambial poseía una concentración más alta de I A A (fig. 7-38). Se da por cierto que el gradiente de auxinas contribuye en la información de la posición, que influye en el destino de la diferenciación de las iniciales del floema y el xilema que salen del cámbium. En este sentido aquí se podría entender el I A A más como un morfogén que como una fitohormona (v. 7.3.3, 7.4).

ADP + P,

difusión no dirigida de IAAH transporte dirigido de I A A -

Fig. 7-37: Modelo quimioosmótico del transporte polar de IAA.

ción/comprobación directa. También provoca dificultades que habitualmente reine una corriente general del agua generada por transpiración y que es opuesta al transporte de I A A (v. 6.3.1.2, fig. 6-32). En determinadas condiciones, la dirección del transporte polar de auxinas en las plantas cambia, p. ej., por influencia de la gravedad, por iluminación unilateral (v. 8.3.1.1) o durante la embriogénesis (v. 7.4.1).

semillas y los frutos. EL I A A que pasa a ser acción primero es suministrado por el polen y luego se forma de los primordios seminales en desarrollo, se suministra en el medio y allí estimula en particular el crecimiento celular. La primera fase de crecimiento de los carpelos (antes de la floración) se caracteriza en general por un fuerte crecimiento por división, con sólo una muy reducida dilatación. En muchas especies (p. ej., el tomate y la grosella), las divisiones cesan en gran parte después de la floración y el crecimiento subsiguiente se da únicamente por la dilatación de las células; éste sólo se inicia cuando se ha producido la polinización (fig. 7-39). Las células pueden hacerse tan grandes que lleguen a ser visibles a simple vista (p. ej., en Citrullus vulgaris). Si no se da polinización, las flores suelen quedar inutilizadas. pero, si ésta tiene éxito, se marchitan los pétalos y los estambres, pero empieza el desarrollo del fruto. Para la primera fase del mismo, en la mayor parte de los casos, no es necesario que se haya producido la fecundación; basta la polinización, a menudo incluso producida por polen extraño, incapaz de fecundar. El polen, muy rico en auxina, actúa desprendiendo I A A . Por ello muchas veces es posible reemplazar la acción de la polinización por una aplicación sobre el estigma de I A A (o de otras auxinas). En la mayoría de los frutos, la polinización provoca ciertamente el inicio del desarrollo, pero no un crecimiento continuado. Éste sólo se produce una vez se ha realizado la fecundación; también lo regula una auxina que proviene de los primordios seminales en desarrollo. En muchos frutos (como la uva, la manzana, la pera, el tomate y la grosella), el tamaño del fruto maduro es, por ello, proporcional al número de semillas que se desarrollan. En algunas especies (p. ej.. en el tomate, la grosella, el tabaco, el higo) se puede realizar el inicio del desarrollo del fruto y su crecimiento sin una polinización precedente (partenocarpia) con un tratamiento de los estigmas con I A A (o auxinas sintéticas), y de esta manera se generan frutos que carecen de semillas. Esto se utiliza en los tomates de invernadero, para conseguir un inicio del desarrollo del fruto uniforme (y una cosecha sincronizada).

7.6.1.4 Acciones de las auxinas

En los frutos naturalmente partenocárpicos y por ello carentes de semillas, como los de algunas variedades de tomate, pepino, higos, naranjas, bananas y ananás, el desarrollo del fruto se da a veces sin polinización y, en otros casos, después de la polinización y la fecundación. a la que sigue el aborto de los embriones. La producción de auxina por los primordios seminales o por otras partes del pistilo, necesaria para el suministro de materiales y el crecimiento del fruto, en estas plantas no debe requerir influencia correlativa externa o sólo deben hacer falla ciertas acciones particulares.

Entre las múltiples acciones del I A A se cuentan especialmente las siguientes:

De manera experimental se puede mostrar claramente la acción estimulante del I A A en las fresas. Si tras la polinización se separan las núculas en desarrollo, el aumen-

416

7 Fisiología del desarrollo

floema del año anterior

ir

floema activo y diferenciándose

—

zona cambial

xilema activo y diferenciándose

L

—

10 -

8

-

6 -

ie 2

-

xilema del año anterior (madera tardía) II

"1

Fig. 7-38: Gradiente radial de concentración del ácido indol-3-acético en la zona cambial de Pinus sylvestris. Se da la cantidad respectiva de fitohormona en una lámina tisular de un 1 cnr de superficie y un espesor de 30 u m , que se cortó tangencial y longitudinalmente con un micrótomo de congelación a partir de un bloque tisular. Las investigaciones posteriores han demostrado que, no tanto la concentración absoluta de IAA en el cámbium, sino más bien la distribución radial de la fitohormona acompaña la diferenciación del xilema y del floema. Por el lado de la diferenciación del xilema, el gradiente de IAA en dirección radial transcurre más plano que en dirección del floema. El corte transversal colocado por debajo facilita la ordenación del contenido de IAA en cada una de las capas tisulares. - Por cortesía de C. Uggla, T. Moritz, G. Sandberg y B. Sundberg.

to de carnosidad del eje floral se detiene en ese momento; si se separan los frutos se detiene todo el proceso, pero vuelve al curso normal si en vez de eso se unta la superficie floral con una solución de auxina. Esta conexión del crecimiento del fruto con la fecundación y el comienzo del desarrollo de las semillas indica que la aportación de materia, a menudo considerable, que corresponde al desarrollo del fruto, sólo se realiza cuando biológicamente resulta útil. Igual que en otros procesos de crecimiento, las auxinas no son las únicas hormonas activas en el crecimiento del fruto. Hay indicios de que las semillas en desarrollo, además de auxinas, desprenden también giberelinas y éstas participan asimismo en el control del desarrollo del fruto. En algunas especies

E E

30

§

25 -

ovario fecundado

20 -

o QJ

15 -

E o

Fig. 7-40: Desarrollo de la fruta compuesta de la fresa. En regiones donde no se produce ningún desarrollo del fruto porque no ha habido polinización, la base de la flor no se convierte en pulpa. En el centro de la fresa de la imagen únicamente se desarrollan tres pepitas (flechas). La base de la flor sólo se hincha si se encuentra al lado de estos frutos. El factor que se desprende de los aquenios es el ácido indol-3-acético, que estimula fuertemente el crecimiento celular en la base de la flor.

10 ovario no fecundado

"O •

15

10

5

días antes de la floración

10

15

20

-r~ 25

días después de la floración

Fig. 7-39: Crecimiento del ovario de Cucumis anguria. En flores sin fecundar, inmediatamente después de la floración se produce una parada en el crecimiento (el retroceso se basa en la reducción), mientras que los ovarios fecundados muestran una curva del crecimiento sigmoide típica. - Según J.P. Nitsch.

se obtiene la partenocarpia aplicando giberelina y no si se pone auxina (p. ej., en especies de Prunus). Finalmente, los frutos que durante el desarrollo realizan aún divisiones celulares, en el tiempo en que esta actividad de división es más intensa, contienen también la mayor cantidad de citoquinina (p. ej., manzana, tomate, banana). Estimulación de la formación de raíces laterales y ad-

venticias (fig. 7-41). Este proceso, como la acción del I A A sobre la actividad del cámbium, demuestra que las fitohormonas también pueden estimular la actividad de división celular.

7.6 Control del desarrollo p o r f i t o h o r m o n a s

417

auxina en plantas intactas no tiene prácticamente ninguna acción en la zona del vástago que favorezca el crecimiento y por lo general tiene una acción inhibidora en las raíces. Esto es debido al suministro óptimo de auxinas a los tejidos intactos. Sin embargo, se pudo mostrar en una serie de especies de fresas, que se diferenciaban por la altura de crecimiento, que existía una relación directa entre la concentración de I A A y la velocidad del crecimiento longitudinal. En otros casos no se pudo encontrar una relación tal. En cambio, al aplicar I A A a fragmentos de vástagos y coleóptilos pobres en auxina mostraron un fuerte aumento de su crecimiento por dilatación, dependiente de la concentración de fitohormonas (fig. 7-42). Este aumento empieza tras un tiempo de latencia (fase lag) de unos 10 minutos y dura varias horas, en presencia de agentes osmóticos, que son aceptados en la célula (p. ej., sacarosa, KC1) hasta un día o más. Las fuerzas motrices para el crecimiento de las células se pueden entender con relación a la ecuación del potencial hídrico (ec. 6-15), obviando el potencial gravitatorio, que en la dimensión celular no desempeña ningún papel: ^ = p - n

H20

5 0 f i M IBA

Fig. 7-41: Estimulación por auxina del enraizamiento adventicio de plantones del frijol Mung. Los plantones estuvieron durante 7 días en una solución de ácido indol-3-butírico de 5 0 JIM (derecha) o en agua (izquierda). Tras penetrar en la célula, el ácido indol-3-butírico (IBA) pasa a ácido indol-3-acético, el verdadero principio activo. Las pequeñas plantas de control forman pocas raíces adventicias largas. En cambio, las tratadas con IBA desarrollan muchas raíces, pero cortas, dado que el IAA formado a partir del IBA sobrante del tejido conduce a un aumento de la concentración de IAA, con lo cual estimula el desarrollo de nuevas raíces adventicias, pero sin embargo reprime su crecimiento longitudinal.

Inducción de la regeneración en los cultivos celulares.

Este proceso, en combinación con la citosina, se trata más detalladamente en el apartado 7.6.2.3. Inhibición de la formación de yemas laterales a través

de la auxina liberada por la yema apical (dominancia apical) (v. 7.5). La citoquinina actúa como antagonista de la auxina, y favorece el crecimiento de las yemas laterales. Inhibición de la caída de la hoja, de las flores y de los

frutos. Mientras se transporte suficiente I A A del limbo, de la flor o del fruto en desarrollo a través del pecíolo o del pedúnculo, se interrumpe la diferenciación de un tejido de separación en la base del tallo (zona de abscisión). En caso de suministro de auxina insuficiente (p. ej., al terminar el desarrollo de las hojas, cuando no se ha producido polinización o fecundación), el ácido abscísico (v. 7.6.4) y especialmente el etileno (v. 7.6.5) inducen la diferenciación del tejido de separación y con ello la caída del órgano en cuestión. E l crecimiento por dilatación estimulado con auxinas

se estudió minuciosamente. Sin embargo, la aplicación de

(ec. 7-1)

Una célula en agua pura va absorbiendo agua hasta que la turgencia p, creada como consecuencia de la tensión de la membrana, compensa el potencial osmótico TI (p = n , W = 0); en cambio, una célula en una solución acuosa, la cual posea ella misma un potencial hídrico negativo, hasta que = *V y así = 0. El crecimiento está ligado al aumento cié volumen irreversible, es decir, absorción de agua, y ocurre cuando la turgencia constructiva, consecuencia de la entrada de agua osmótica, supera la deformación elástica máxima de la pared celular, de manera que se llega a una extensión (plástica) irreversible de ésta. Una determinada velocidad de crecimiento es el resultado de una extensión de la pared celular, causada por la turgencia, entrada de agua y absorción (especialmente KC1) o formación intracelular (especialmente hidratos de carbono) de agentes osmóticos para mantener el potencial osmótico. En general, el proceso de crecimiento, que sólo es posible con células de la pared primaria (v. 2.2.7.2), está ligado a la continua neosíntesis del material de la pared (celulosa y componentes de la matriz), por lo que también se controla el potencial límite para la deformación plástica, de modo que no se produce una rotura de la pared celular. En el crecimiento isodiamétrico. estos procesos transcurren idénticamente sobre toda la superficie de la célula: en el crecimiento longitudinal, la célula se alarga por un eje longitudinal, que presumiblemente está determinado por la ordenación de las microfibrillas de celulosa. En células antes de la absorción del crecimiento celular, estas microfibrillas sin una dirección preferente (estructura desordenada) se presentan incrustadas en la matriz (fig. 2-72). Parece ser que la ordenación de las microfibrillas de celulosa la determina el citoesqueleto (fig. 7-43). Una elevación de la velocidad de crecimiento, como la que provoca la auxina. produce una elevación de la fuerza motriz para la entrada de agua y puede llevar a cabo una elevación del potencial osmótico y/o una elevación de la deformación plástica de la pared celular. Todos los hallazgos señalan que añadiendo auxina se eleva la deformación plástica de la pared primaria. Los procesos moleculares sólo son parcialmente conocidos (fig. 7-43).

418

7 Fisiología d e l desarrollo

claramente con un experimento, provoca la fase lag de la acción de la auxina y tiene, según la hipótesis, las consecuencias siguientes: •

Los puentes de hidrógeno en la zona de la membrana celular se disuelven. Principalmente están localizados entre las microfibrillas de celulosa y las moléculas almacenadas de hemicelulosa (xiloglucano en plantas dicotiledóneas, fig. 2-64). En realidad, recientemente se describió una proteína de la pared celular que en un medio ácido era activa y que catalizaba la disolución de los puentes de hidrógeno entre la celulosa y el xiloglucano. La aceptación de esta proteína llamada expansina. en el experimento en paredes celulares aisladas, dependientes de pH, eleva claramente la deformidad plástica.

PARED CELULAR

CITOPLASMA

NÚCLEO CELULAR

PLASMALEMA

MICROTÚBULOS

(control del citoplasma cortical)

Fig. 7-42: Estimulación por IAA del crecimiento por dilatación de coleóptilos. A Preparación de cilindros de coleóptilo en el maíz. El ápice del coleóptilo suministra IAA al órgano. Los cilindros de coleóptilo B pierden IAA y muestran un crecimiento por dilatación limitado, que se debe a restos de IAA endógeno. En presencia de IAA en un medio de incubación, el crecimiento por dilatación del cilindro se estimula claramente. C Dependencia del tiempo de la dilatación de los cilindros de coleóptilo de la avena inducida por IAA (10 (.iM IAA, pH 6) en ausencia ( O ) o presencia ( • ) de 2 % de sacarosa en el medio de incubación ( A , sacarosa sin IAA). El crecimiento estimulado por la auxina empieza con una fase lag de entre 8 - 1 0 minutos (v. gráfico arriba a la izquierda). - A, B originales de M.H. Zenk; C según R.E. Cleland.

Según la hipótesis del crecimiento ácido, el I A A endó-

geno en los segmentos de coleóptilos y vastagos pobres en auxina induce una fuerte acidificación del apoplasto (en coleóptilos de p H = 5,5 a pH < 4,5) que puede ser debida a un traspaso aumentado de iones de hidrógeno a través de las células. Esta acidificación, que puede ser comprobada

Fig. 7-43: Modelo muy simplificado de la dilatación celular estimulada por IAA. La estimulación de la cesión de iones de hidrógeno en los apoplastos rompe los puentes de hidrógeno, en especial entre la celulosa y la hemicelulosa; esto produce un aumento de la elasticidad plástica de la membrana celular © . La acidificación activa en la pared celular presumiblemente al mismo tiempo enzimas necesarios para la despolimerización y la repolimerización de componentes polímeros de la matriz de la pared celular. La reoríentación en la célula de los microtúbulos corticales, y de las fibrillas de la celulosa en la pared celular (fig. 2-72) contribuye a la influencia del eje longitudinal de la dilatación de la célula (flecha doble) ® . Finalmente, con la acción del IAA se forma nuevo material de la pared celular aumentado (D.

7.6 Control d e l desarrollo por f i t o h o r m o n a s

•

Se activan enzimas que rompen las uniones covalentes de los polímeros de la pared celular (y los vuelven a unir) de modo que los componentes de la pared celular se pueden desplazar mutuamente bajo la influencia de la turgencia. Entre estos enzimas se encuentra una xiloglucano-endotransglucosidasa, que rompe las uniones en los polímeros de hemicelulosa y los vuelve a unir. A través de la despolimerización y la repolimerización de los componentes de la matriz implicados (modelo de estructura: fig. 2-68) se eleva la deformación plástica de la pared celular y a la vez se posibilita la introducción de nuevos materiales suministrados de la pared celular.

El mecanismo de la acidificación del apoplasto causado por la auxina no está claro. Parece ser que puede tomar parte la ATPasa tipo P (fig. 6-4. 6-5). que transloca los iones de hidrógeno, y que se activaría con el IAA a partir de un mecanismo aún desconocido y/o que elevaría su cantidad en el plasmalema a través del IAA. Recientemente se descubrió un mecanismo de activación muy efectivo para esta ATPasa (fig. 9-15) y descodificado como punto de aplicación de la fusicocina, una toxina del hongo fitopatógeno FusicoccUm amygdali, que desencadena un fuerte crecimiento por dilatación en los coleóptilos y que también influye sobre otros procesos en los cuales participa la H'-ATPasa (movimientos de los estomas, v. 8.3.2.5). Es poco probable que la auxina actúe sobre los mismos mecanismos que la H'-ATPasa. La hipótesis del crecimiento ácido se fundamentó en los siguientes descubrimientos: •

Las soluciones tampón ácidas ejercen la misma acción estimulante en el crecimiento por dilatación que el I A A , pero sin que se produzca una fase lag. • Las soluciones tampón neutras interrumpen la estimulación del crecimiento por dilatación por parte del I A A , ya que captan los iones de H ' q u e ha cedido la célula. • Las sustancias inhibidoras de la ATPasa de H ' detienen el crecimiento por dilatación inducido por la auxina. Sin embargo el crecimiento por dilatación provocado por la solución lampón ácida se mantiene durante poco tiempo. mientras que la acción de la auxina (fig. 7-42) es mucho más duradera, cosa que demuestra que la hipótesis del crecimiento ácido sólo abarca una parte de la acción de la auxina. Se parte de la base que, aparte de la estimulación del traspaso de iones H" en el apoplasto, la auxina: •

estimula la formación y la reserva de componentes de la pared celular; • provoca una reorientación de los microtúbulos que se encuentran en el citoplasma periférico (cortical), por la cual las microfíbrillas de celulosa depositadas por la síntesis de la celulosa reciben una ordenación apropiada, perpendicular a la de la dilatación de la célula (dado que en esta dirección la resistencia a la extensión es menor). La capacidad que posee una célula para crecer longitudinalmente provoca finalmente que las microfíbrillas de celulosa experimenten una creciente disposición paralela al eje longitudinal como consecuencia de la dilatación de la célula; y por aposición de las capas de celulosa con textura paralela se introduce la formación de la pared secundaria (v. 2.2.7.4). El final de la deformabilidad plástica provoca que la célula mantenga únicamente las propiedades elásticas que permiten una extensión limitada y reversible.

419

7.6.1.5 Mecanismos moleculares de la acción de la auxina Los procesos fisiológicos regulados por auxinas transcurren bajo el cambio de la expresión genética; durante estos procesos se diferencian los genes de respuesta rápida (genes primarios o regulados directamente) de los genes de respuesta lenta (genes secundarios o regulados indirectamente). Estos últimos son controlados probablemente por los productos genéticos de los genes primarios regulados por auxinas, de los cuales algunos son factores de transcripción. En los promotores de los genes primarios regulados por auxinas, cuya actividad aumenta drásticamente entre 5 y 10 minutos tras el traspaso de auxinas, normalmente se pueden identificar varios elementos de respuesta a las auxinas ( E R A ) , fragmentos de secuencias de un largo de alrededor de entre 25 y 30 pb, que están compuestos por un elemento específico de la auxina y un elemento general activador de la transcripción. Según recientes observaciones, aunque en parte todavía hipotéticas, el I A A induce a la ubiquitación (v. 7.3.1.3) y con ello la descomposición proteolítica de una proteína represora, que tras su eliminación empieza la transcripción de los genes regulados directamente por auxinas (fig. 7-44). En la ubiquitación participa una proteína activadora, la A X R 1 , cuya mutación lleva a la célula a una pérdida de la capacidad de reaccionar ante las auxinas ( A X R . ingl. auxin resístante designa el fenotipo del mutan te axr).

7.6.2 Citoquininas Las citoquininas (o citocininas) son purinas con el [^''sustituido (fig. 7-45), que fueron descubiertas debido a su acción estimulante del crecimiento por división de las células (cytokinesis = división celular).

7.6.2.1 Presencia En experimentos de cultivo de tejidos de medula de tabaco con medio de composición definida, resulta que el ácido indol-3-acético, si es la única sustancia activa del medio, determina una expansión de las células, pero ninguna división celular. Buscando sistemáticamente los factores que indujeran a la división celular, resultó, en un primer momento, una fuerte actividad en los preparados de D N A pasado por el autoclave. Este compuesto activo se identificó como N' -furfurilaminopurina (fig. 7-45) y surgió al pasar el D N A por el autoclave a partir de la hidrólisis, disociación del fosfato, cambio de posición de la desoxirribosa de su posición original (1*—>9) (comp. fig. 1-4) a la posición (5'—>6) en la disociación en la hidrólisis. Esta sustancia, también llamada cinetina (quinetina), no se da en las plantas, pero sin embargo las citoquininas naturales son derivados de la adenina con el N" sustituido. Las más importantes son la N"-isopenteniladenina (1PA) y la transzeatina (tZ). Se presentan en las plantas como bases libres, ribósidos o ribosil-5'-monofosfato. También se consideran citoquininas activas las bases libres, principalmente la

420

7 Fisiología d e l d e s a r r o l l o

dominios regulados por auxina f

i elemento cis específico de la auxina

elementos cis generales reforzador de la transcripción

\V

TGTCTC

factor de factor de transcripción transcripción

E3'

represor

u

E2

El

U + ATP

E2

E1

A M P + PP¡

ÍAXRIIECRL)

^

'

í"

proteasoma

U

/

represor

tras la descomposición de los represores ubiquitarios se inicia la transcripción

u — u — U — U —

fragmento del promotor de un gen regulado por auxina

,

ubiquitina protema ligasa

IAA

proteólisis

Fig. 7-44: Modelo simplificado, en parte todavía hipotético, de la activación de los genes por medio del ácido indol-3-acético (IAA). El IAA activa un complejo heterodímero de la proteína AXR1, situada en el núcleo de la célula, y la ECR1, que a su vez activa una ubiquítina proteína ligasa. Ésta (E3*) transmite la ubiquitinación de proteínas represoras específicas, que impiden la transcripción de los genes regulados por auxina, y lo que induce a que el proteasoma destruya los represores (v. 7.3.1.3). La descomposición de los represores ubiquitínaríos tiene como consecuencia el inicio de la transcripción de ese gen. El sistema de conjugación de la ubiquítina está compuesto generalmente por un enzima (El) que activa la ubiquítina, que la transmite a una proteína (E2) conjugada con la ubiquítina, de la cual se transfiere a través de una ubiquítina proteína ligasa específica de sustrato (E3) al sustrato proteico. Se forman múltiples proteínas ubiquitinarias que rápidamente son descompuestas por el proteasoma con una liberación de ubiquitina, en el caso de llevar 4 o más moléculas de ubiquítina. En la célula existen varios enzimas del tipo E3; a menudo son complejos de proteínas heterooligoméricos, que requieren una activación (E3*) a través de un activador heterodímero. Este activador tiene similitudes con el enzima E l ; una componente corresponde a la mitad N-terminal de un enzima E l , la otra corresponde a la C-terminal. En el caso de los genes regulados por auxina se trata del complejo AXR1/ECR1. La pérdida de las funciones de AXR1, p. ej., a raíz de una mutación en el gen AXR1, provoca la pérdida de la capacidad de reaccionar frente la auxina. El nombre de la proteína proviene de un mutante, axr] (ingl. auxin resistant). ECR1 responde a E1 -C-terminus-related, la proteína fue descubierta debido a esta similitud.

Fig. 7-45: Ejemplos de citoquininas presentes en la naturaleza y sintéticas. Las citoquininas presentes en la naturaleza no sólo existen como bases libres, como se muestra, sino que en la célula también aparecen en forma de ribosoide y ríbosíl-5'-monofosfato.

citoquininas presentes en la naturaleza CH2OH

N 6 -(A 2 '-isopentil)-aminopurina (isopentiladenina, IPA)

trans-zeatina (tZ)

citoquininas sintéticas

N 6 -furfurilaminopurina (cinetina)

N 6 -benzilaminopurina (BAP)

trans-zeatina, la citoquinina que predomina en la mayoría de los tejidos. En tareas fisiológicas, como con los cultivos celulares, se prefieren las citoquininas sintéticas (fig. 7-45) debido a su gran estabilidad. La presencia de adenina con el N" sustituido, p. ej., el IPA, como base poco frecuente en determinados RNAt ya ha sido mencionada (fig. 1-10). Se puede llegar a pensar que en tejidos con mucha actividad de R N A se pueda producir citoquinina en la descomposición del RNAt. Con todo, la importancia fisiológica de este proceso no está clara. Así pues, en detenninados RNAt aparece la zeatina como base poco frecuente, no así el isómero cis, que aparece únicamente como forma libre de la trans-zeatina. La idea original de que la acción estimulante de las citoquininas sobre el metabolismo del RNAt y de las proteínas se basaba en su agregación en el R N A t no ha sido confirmada, tras quedar claro que la adenina con N'1 sustituido en el RNAt aparecía tras una posterior prenilación de una adenina (v. 1.2.4). También se pueden encontrar adeninas con el

7.6 Control del desarrollo por f i t o h o r m o n a s

421

portación de ésta a las respectivas yemas del eje, que son reprimidas como consecuencia de la dominancia apical en el desarrollo. Tras la eliminación de la yema apical, el contenido de citoquinina en el vástago sufre un aumento considerable, especialmente en las yemas del eje, antes de que empiece el desarrollo. Si se sustituye la yema apical por un bloque de agar con auxina se interrumpe la acumulación de citoquinina y se mantiene la dominancia apical.

N" sustituido en bacterios y hongos. Pueden tener importancia en genes fitopatógenos (p. ej., Agrobacterium tumefaciens, cuadro 9-2) y en bacterios simbióticos (p. ej., Phyllobacterium rubiacearum) o también en los hongos micorriza (v. 9.2.3). Los cambios del vástago provocados por Rhodococcus fascians son debidos a las citoquininas desprendidas del actinomicete. Las acciones fisiológicas de las citoquininas y los propios compuestos fueron descritos a partir de los musgos en todos los grupos de plantas terrestres, pero han sido mejor estudiadas en las plantas superiores.

La citoquinina puede ser transportada en diversos conjugados de azúcar, como p. ej., los glucósidos, que pueden representar formas de almacenaje, transporte o inactivación. Un mecanismo de inactivación muy extendido es la eliminación oxidativa de los restos de prenil de la base citoquinina (reacción «citoquinina-oxidasa»): del IPA se produce adenina y 3-metil-2-butenal, y de la trans-zeatina, adenina y 3-hidroximetil-2-butenal.

7.6.2.2 Metabolismo y transporte A excepción de una posible liberación de citoquinina en la descomposición del R N A t , cuya aportación al suministro de citoquinina del tejido es un poco dudosa, la citoquinina se forma por la transferencia de un resto de dimetilalil de un dimetilalilpirofosfato a una adenosín-5'-monofosfato. seguido de varios cambios, entre los cuales se cuentan, por un lado, la hidrolización y la consiguiente saturación de la cadena lateral, y por el otro, la posible eliminación de la ribosa y de los restos de fosfatos en cada uno de estos compuestos (fig. 7-46). A l lado de la isopentiladenina, la zeatina y la dihidrozeatina. en las plantas encontramos sus ribósidos (ribonucleósidos) y los ribótidos (ribonucleótidos). Sin embargo, como ya se ha comentado, la actividad de la citoquinina sólo se atribuye a las bases libres.

7.6.2.3 Acciones de las citoquininas Como todas las fitohormonas, las citoquininas también influyen en múltiples procesos fisiológicos y colaboran con otras fitohormonas. Ya se ha mencionado la acción estimuladora de la divi-

sión celular en las auxinas. En este efecto se basa también el biotest más importante para la actividad de la citoquinina: el test del calo de medula de tabaco. En medios nutritivos definidos, el aumento de peso de tejidos de calo mantenidos estériles es proporcional a la concentración de citoquinina. Sin embargo la acción estimuladora de la división está ligada a la presencia de auxina en medios nutritivos. Tanto la citoquinina como la auxina son imprescindibles para el transcurso del ciclo celular, es decir para el comienzo de la replicación del D N A y el comienzo de la mitosis (v. 7.3.2, fig. 7-19 A).

Los ápices de las raíces se consideran el lugar principal de producción de citoquinina. Desde las raíces se reparte por la planta la citoquinina gracias a la corriente xilemática; la forma principal de transporte es el trans-zeatinribósido (tZR). En el jugo de lacrimación de la vid, p. ej., se pudo observar que ésta contiene entre 50-100 pg I 1 de citoquinina. En los tejidos no existe un transporte polar de citoquininas, y por este motivo hay que aceptar que en cortas distancias la difusión representa el único mecanismo de transporte.

El crecimiento ocasionado por auxina y citoquinina en cultivos celulares depende menos de las concentraciones absolutas de ambas fitohormonas que de sus proporciones. Si se aumenta la concentración de la auxina en comparación con la de la citoquinina se produce una regeneración de las raíces, y por lo contrario si aumenta la concentración de citoquinina en comparación con la de la auxina. se regeneran los vástagos (fig. 7-47). En la regeneración de plantas intactas a partir de cultivos celula-

Además de las raíces, las hojas muy jóvenes y las semillas en desarrollo también se consideran lugares de producción de citoquinina. La auxina de las yemas apicales reprime visiblemente la biosíntesis de la citoquinina o la im-

otras modificaciones en el resto prenil PP:, h 2 O

©-O-CH^o

V—r OH

®-o-

O - ® - ®

OH

adenosín-5'monofosfato

dimetilalilpirofosfato

copen f/A transferasa

P - ° N

V-r OH

OH

isopentiladenosín-5'monofosfato

Fig. 7-46: Reacciones importantes del metabolismo de las citoquininas.

cadena lateral oxidada eliminación del fosfato, de la ribosa

bases de citoquinina activas

adenina citoquinina oxidasa

desactivación de la citoquinina

422

7 Fisiología del desarrollo

res. por lo general, se induce la formación del vastago y después éste se enraiza en un medio inductor al enraizamiento. La proporción entre la auxina y la citoquinina podría ejercer, de este modo, en la embriogénesis una influencia decisiva en la determinación de la identidad de los órganos en el embrión en desarrollo.

ces al ser atacados por Rhodococcusfascians. antes Corynebacterium fascians), se debe a la ya aludida producción de citoquinina por las bacterias. El nombre de «fascians» deriva de fasciación, la formación de vastagos aplanados y en forma de cinta, que representan vastagos laterales múltiples que han crecido juntos, un síntoma del ataque con Rhodococcusfascians atribuible también a una dominancia apical alterada (lat.fascis. haz).

Los tumores en plantas diferenciadas están caracterizados por una proporción alterada auxina-citoquinina y normalmente por una concentración absolutamente creciente de ambas fitohormonas. Esto vale para el tumor del cuello de la raíz provocado por Agrobacteriitm tumefaciens, anteriormente mencionado (cuadro 9-2). Entre los genes bacterianos, que se integran en el genoma nuclear de las plantas durante la aparición del tumor, también se encuentra un gen ipl que codifica una isopentanil-transferasa (1PT). Esta transferasa cataliza la reacción de arranque de la biosíntesis de la citoquinina (fig. 7-46). Los tumores de cuello de la raíz son autótrofos respecto a la auxina y a la citoquinina. De ahí que se puedan multiplicar ilimitadamente en medios nutritivos sin estos complementos de fitohormonas. Extraer el gen ipt en las bacterias produce un exceso de auxina. En lugar de un tumor se forma un teratoma en la raíz; si se extrae uno de los dos genes de la auxina (o ambos) produce un exceso de citoquinina y la formación de un teratoma en el vastago, totalmente análogas a las regeneraciones a partir de cultivos celulares acarreadas experimentalmente a través del cambio de las proporciones entre la auxina y la citoquinina (fig. 7-47). En general se entiende por teratoma un tumor que permite reconocer la diferenciación en los tejidos y/o en los órganos.

Las citoquininas estimulan •

la expansión de las células durante el desarrollo de las hojas,

•

el desarrollo de los cloroplastos en las angiospermas

(que continúa también a oscuras si se añade citoquinina), y •

la inducción de Wvenias en el caulonema de los briófi-

tos (v. 11.2), a partir de los cuales más tarde se diferencia el gametófito. El retraso de los procesos de envejecimiento, en parti-

cular en las plantas, es una función muy importante de las citoquininas. El envejecimiento (senescencia) se define como un proceso de desarrollo que en caso de no ser detenido o invertido conduce necesariamente a la muerte de todo el organismo o de sus órganos. En la senescencia de toda la planta se distingue entre especies hapaxantas. que sólo florecen y fructifican una vez, y especies polacantas, que pueden formar flores y frutos repetidas veces. Son hapaxantas todas las especies anuales y bienales, así como un pequeño número de plurienales, que pueden vivir muchos años vegetativamente, pero mueren después de haber dado flor y fruto (p. ej.. Agave, bambúes o Corypha umbraculifera, la palmera talipote o buri, que puede sobrepasar los 300 años). En estas especies hapaxantas, a diferencia de las polacantas. la senescencia y la muerte están estrechamente unidas a la formación de los órganos reproductores: si en plantas anuales o bienales, como la remolacha azucarera, se impide la floración, pueden vivir muchos años.

Los tumores determinados genéticamente se originan en distintos híbridos interespecíficos, sobre todo de los géneros Nicoiiana y Brassica. Estos tumores no son infecciosos y son debidos a la combinación de dos genomas parcialmente compatibles, cuya mezcla conduce a perturbación del programa normal del desarrollo. Dado que los tumores determinados genéticamente se muestran autótrofos respecto a la auxina y a la citoquinina en cultivo in vino y son especialmente ricos en dichas fitohormonas, se presenta una perturbación determinada hormonalmente de los controles del ciclo celular.

Esta conexión correlativa de senescencia y formación de órganos reproductores no se debe o, por lo menos, no se debe exclusivamente, a que las flores y sobre todo los frutos que se desarrollan, al consumir mucho material, roben sustancias necesarias para la vida a las demás partes del vegetal: en la espinaca dioica, p. ej., igualmente desencadena la senescencia de las hojas la floración de la planta masculina que la floración y fructificación de la femenina. Es probable que sean otras interacciones entre los órganos re-

Las citoquininas son los antagonistas de las auxinas en la refracción de la dominancia apical. Probablemente la

formación de «escobones», es decir, el desarrollo de muchas ramas laterales (p. ej.. en crisantemos, petunias, aler-

sin explantación

crecimiento

I

agar nutritivo

IAA (mg I" 1 ) cinetina (mg I" 1 )

2

2

2

0.2

0.02

0.5

0.2

Fig. 7-47: Dependencia del crecimiento y de la formación de órganos en un fragmento de tejido (explantación) de la medula de una planta de tabaco respecto al contenido en IAA y cinetina del agar nutritivo. A la izquierda: estado al comienzo del experimento; a la derecha: cultivo al cabo de varias semanas. La formación de órganos depende esencialmente de la relación de concentraciones entre las dos sustancias de crecimiento. - Según P. Ray, de H. Mohr, modificado.

7.6 Control del desarrollo por fitohormonas

productores y el resto de la planta las que determinen el envejecimiento y la muerte; quizá factores de senescencia que podrían desprenderse de las flores y los frutos, o bien el gran consumo que hacen llores, frutos y semillas de la citoquinina suministrada por las raíces, la cual entonces no sería suficiente para los demás órganos. En las especies polacantas, la muerte normal no se debe a un envejecimiento necesario y programado de sus meristemas, sino más bien a un suministro insuficiente de agua, sales y sustancias nutritivas y activas. En muchos casos es posible mantener en vida durante un tiempo prácticamente ilimitado tales meristemas mediante multiplicación por estaca (p. ej., en el caso del chopo piramidal o en muchas plantas de cultivo, como p. ej., las fresas, las bananas y las rosas) o bien in vitro. También en este caso, la muerte tiene causas de carácter correlativo. Muchos árboles pueden alcanzar gran edad. Según recuentos fidedignos de anillos anuales, álamos y olmos pueden alcanzar, p. ej.. hasta 600 años, los robles hasta 1000, los tilos 800-1000, los enebros (Sabina tibetica) más de 12ÍX), los alerces (Fitzroya ctipressoides) en Chile, más de 20(X). Las secuoyas gigantes (Sequoiade mirón giganteum) unos 4000 años y el Pinus longaeva (= P. aristata p. p.) hasta unos 4800. Otros muchos de nuestros árboles indígenas alcanzan algunos centenares de años e incluso una planta tan modesta como el arándano (Vaccinium myrtillus) puede llegar hasta la edad de 28 años. Con métodos biomoleculares se pudo determinar en el Carex curvula alpino la edad de un clon extenso en 2000 años, tiste había sobrevivido en el mismo lugar épocas con climas muy variados. Hay que tener presente que, en las plantas de larga vida, tiene lugar una continua renovación de las células: en los árboles, p. ej., no en los meristemas apicales, sino sobre todo en el cámbium. La vida de las células vegetales, p. ej., la de los radios medulares de los árboles o de la medula del interior de ciertas cactáceas suculentas, rara vez debe superar los 100 años, si no logran una especie de «rejuvenecimiento» por medio de una división y la consiguiente renovación del crecimiento. De todos modos, la mayoría de las células no alcanzan, ni con mucho, edades tan elevadas. Incluso en el estado de reposo en que quedan sumidas las semillas y esporas gracias a su intensa desecación y en el que están paralizados casi por completo todos los procesos metabólieos, parece que se da, en general, un lento envejecimiento imposible de detener, pues, según lo que nos enseña la experiencia, la facultad germinativa apenas sobrepasa un límite máximo de 100-200 años. Se encuentran semillas de vida muy larga sobre todo en las leguminosas. malváceas. en el loto (Nelumbo nucífera), etc.: las últimas pueden persistir en vida hasta 1000 años. También las semillas de muchas malas hierbas (p. ej., Spergula arvensis, Chenopodium a!bum, etc.) pueden permanecer en vida durante siglos en el caso de que la falta de oxígeno sea absoluta. En cambio, las noticias siempre repetidas acerca de la capacidad de germinación del trigo de las antiguas tumbas egipcias son falsas, pues el trigo sólo mantiene su capacidad germinativa a lo sumo durante diez años. Las semillas de plantas tropicales, no adaptadas a sobrepasar períodos desfavorables, a menudo persisten en vida durante menos de un año.

423

La senescencia va acompañada de una reducción de la intensidad de la respiración y de la fotosíntesis, un aumento en la lentitud de todos los procesos anabólicos (sobre todo en la síntesis de RNA y proteínas). Debido al aumento de los productos de descomposición y al bloqueo de la síntesis, las hojas en vías de envejecer se convierten en suministradoras de aminoácidos suplementarios, de iones capaces de circular por el floema, etc. Sirven como tejidos receptores en los caducifolios durante el otoño, sobre todo, el parénquima reservante del tronco y la raíz y, en las hojas con envejecimiento secuencial, las hojas jóvenes, aún en desarrollo. La descomposición otoñal de la clorofila en las plantas verdes en verano tiene lugar con mucha rapidez. La oleada de cambio de color avanza en Europa occidental desde la zona polar hacia el sur a 60-70 km/día y. en algunos lugares concretos, dura sólo 2-3 días. También en los trópicos, la decoloración y la caída de las hojas al comienzo de la estación seca precisa de pocos días. La rápida transformación de la clorofila en productos incoloros es fisiológicamente útil, ya que los productos intermedios coloreados podrían tener efectos fototóxicos. Se calcula que en la tierra se descomponen anualmente 300 millones de toneladas de clorofila. A esto se añade los cerca de 900 millones de toneladas procedentes de la muerte de las algas oceánicas de vida corta. Asimismo, unos 200 millones de toneladas de carotinoides se descomponen transformándose en productos incoloros. Dado que la clorofila suele desaparecer unos días antes que los carotinoides, se produce un cambio de color del verde al amarillo. En algunas especies se produce además la síntesis de antocianinas («indian-summer»).

En las hojas que envejecen de modo secuencial, el envejecimiento depende de la acumulación de un lastre de iones y de residuos metabólicos, mientras que en las hojas que envejecen de modo sincrónico este envejecimiento está regulado por el fotoperíodo (v. 7.7.2.2) y se acelera con bajas temperaturas. En ambos casos el proceso de senescencia está bajo el control de las fitohormonas y va acompañado de un contenido creciente en fitohormonas que estimulan la senescencia (ácido abscísico, v. 7.6.4 y en especial el etileno, v. 7.6.5) y una disminución de citoquininas, y también de auxinas y giberelinas. En algunas plantas (p. ej., Rume.r, Tropaeolum, Taraxacum), sobre todo las giberelinas actúan como inhibidor de la senescencia (v. 7.6.3), mientras que en las hojas de las plantas leñosas las auxinas también son efectivas (v. 7.6.1).

Los órganos particulares de una planta perenne tienen a menudo una vida mucho más corta que la planta total. Así es en hojas, flores y frutos. En los hemicriptófitos escaposos y en los geófitos (v. 4.2.4), cada año mueren regularmente en otoño todas las partes aéreas.

Las citoquininas son las fitohormonas que inhiben la senescencia en las hojas más importantes. Esto se puede ver claramente en hojas cortadas que envejecen más rápidamente al desaparecer la fuente natural de citoquinina (en especial el suministro de citoquinina por las raíces) sobre todo a oscuras. Este proceso de senescencia se ralentiza drásticamente al suministrar citoquinina. En tratamientos locales con citoquinina (p. ej., en la aplicación en una mitad de la hoja) el proceso de envejecimiento sólo se retarda en el lugar de aplicación, sin embargo en la mitad de la hoja que no ha sido tratada se acelera de manera fuertemente correlativa.

En las hojas se distingue una senescencia secuencial y una senescencia sincrónica. En el primer caso envejecen (y mueren) sólo las hojas más antiguas, mientras que en el segundo, p. ej., en la caída otoñal del follaje de los caducifolios, todas las hojas sufren la senescencia a la vez. La senescencia de las hojas es un acontecimiento organizado, en el cual se transportan de formas adecuadas sales minerales y sustancias orgánicas procedentes de la descomposición, principalmente fósforo, nitrógeno y azufre, y que se añaden por el floema de los tejidos y órganos de reserva (transporte por el floema, v. 6.8.3).

Con la aplicación de diferentes combinaciones de una citoquinina y de un metabolito capaz de circular por el floema (p. ej., el aminoácido glicina) se pudo mostrar que los nutrientes cambian su lugar de almacenaje de un lugar de una concentración baja en citoquinina a un lugar de concentración alta («acción de atracción» de la citoquinina) y en una medida menor son trasladados desde tejidos bien provistos de citoquinina («acción de retención» de la citoquinina) (fig. 7-48). Ciertamente la concentración de citoquinina regula entre otras cosas la relación source-sink en la planta y también la dirección del trans-

424

7 Fisiología del desarrollo

porte en el floema: los tejidos ricos en citoquininas se convierten en tejidos «sink» e importan nutrientes de su entorno menos rico en citoquinina. A nivel molecular, la citoquinina induce a la acumulación de invertasas de la pared celular. Esto conduce, por un lado, a una división de la sacarosa reforzada y con ello a un suministro de hexosa mejorado de los tejidos ricos en citoquininas, y por el otro, a una fuerte descarga de sacarosa desde el floema (v. 6.8.4). En estos procesos se puede distinguir un mecanismo importante de producción de «sinks» metabólicos a partir de citoquinina.

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isopentil transferasa

i senescencia

La importancia de las citoquininas para la senescencia de las hojas, así como también en las plantas intactas, se puede demostrar con un elegante experimento en plantas del tabaco transgénicas (metódica, cuadro 7-3; fig. 7-49). Estas plantas experimentan el gen ipt de Agrobacterium tumefaciens anteriormente mencionado bajo control del promotor de un gen del tabaco activador de la senescencia, SAG\2 (GAS). Una vez que la senescencia ha empezado se activan los promotores. La consecuencia en las plantas transgénicas es la formación de la isopentiltranslerasa y una producción de citoquinina aumentada. Con esto se retardan los procesos de senescencia y se reduce la actividad de los promotores. Como muestra la figura 749, este sistema autorregulador conduce realmente a un retraso drástico de la senescencia secuencial de las hojas del tabaco. Toda-

citoquinina

<•*

M

> 1 1

r. v

B glicina

,4

C

cinetina

B

%

glicina

,4

C

glicina

14

C

Fig. 7-49: Retraso de la senescencia de la hoja por medio de la producción regulada de citoquinina en las plantas transgénicas del tabaco. A Esquema del sistema regulador. El gen quimérico introducido en la planta del tabaco a través de Agrobacterium tumefaciens (cuadro 9-2) está compuesto por el promotor que activa la senescencia del gen SAGU del tabaco, por la región que codifica del gen de la isopentil transferasa (ipt) de la A. tumefaciens y por una región que no codifica, introducida en el extremo 3' del gen ipt, para la terminación de la transcripción a partir del gen de la nopalin sintetasa (nos) de A. tumefaciens. RD, Rl: región derecha e izquierda del plásmido ti de A. tumefaciens. B Las plantas transformadas con el gen quimérico representado arriba (izquierda) muestran un fuerte retraso de la senescencia de las hojas, al contrario de las plantas del tabaco no transformadas (derecha). - Por cortesía de R.M. Amasíno.

+ cinetina

/ Fig. 7-48: Acción de atracción y retención de las citoquininas en el retraso de la senescencia de la hoja. A-C autorradiograma de los folíolos de Vicia faba tras serle aplicada glicina marcada por el isótopo radiactivo del carbono MC; B y C además, tratadas con la citoquinina cinetina. Los autorradiogramas muestran la distribución de la radiactividad en las hojas. Rayas indicativas: clase de aplicación de cada una de las sustancias introducidas. A Control no tratado con cinetina; la radiactividad se reparte por el folíolo tratado con glicina X y se exporta a través del pecíolo. En las hojas pinófidas que no han sido tratadas con glicina ,4C se encuentra poca radiactividad. B Acción de atracción de la citoquinina: se produce una acumulación masiva de radiactividad en las hojas pinófidas tratadas con cinetina. C Acción de retención de la citoquinina: si la cinetina y la glicina "C se aplican en el mismo lugar no se produce ni la exportación de la radiactividad a las otras hojas ni la exportación por el pecíolo. - Según K. Mothes.

vía hay que esperar para ver si así se da paso a las plantas útiles optimizadas genéticamente con productos mejorados. Hasta ahora se ha podido observar en hojas en proceso de senescencia (y casi muertas) «islas verdes»: zonas limitadas claramente con una fuerte senescencia retardada. Esto es debido a la precipitación de citoquininas causada por bacterios parásitos u hongos

(p. ej., Erysiphe graminis o Uromycesphaseoli) o larvas parásitas de insectos (p. ej., Siigmella argentipedella). En estas últimas los lugares de biosíntesis de la citoquinina serían las glándulas labiales. Los parásitos crean una región «sink» local y mantienen de este modo la «mesa cubierta».

Un proceso de senescencia de importancia general y, por ello, estudiado a menudo, es la maduración del fruto, que tiene una parte en común con el envejecimiento de las hojas, pero que también incluye procesos específicos que serán tratados más adelante (v. 7.6.5.2).

7.6 Control del desarrollo por fitohormonas

425

7.6.2.4 Mecanismos moleculares de la acción de la citoquinina Se acaba de conocer en los primordios como actúan las citoquininas; sin embargo muchas reacciones pueden ir acompañadas de una regulación de la actividad genética. Para el control del ciclo celular ya fueron identificados genes diana particulares (fig. 7-19 A). La nitrato-reductasa también sucumbe por la citoquinina a un control de transcripción. Los receptores para la citoquinina, así como los receptores para el etileno (v. 7.6.5.3. fig. 7-63). pertenecen a la familia de los reguladores de dos componentes y se localizan en el plasmalema. En Arabidopsis thaliana aparecen en la síntesis dos receptores parecidos entre sí y también parecidos a los receptores para el etileno. CKI1 y CREI (las denominaciones derivan de los fenotipos de los mutantes: ingl. cytokinin-insensitive, cytokinin-resistant). La unión de la citoquinina con los receptores provoca su fosforilación en un resto típico de histidina para reguladores de dos componentes. El grupo fosfatado es trasladado desde allí hasta un resto de aspartil (como en los receptores para el etileno) y de éste a una proteína citoplasmática de la familia A H P (ingl. Arabidopsis histidine-phosphorelay proteirí). Las proteínas AHP fosforilizadas migran hacia los núcleos celulares y activan (por fosforilación) un grupo de factores para la transcripción localizados en el núcleo. Estos factores en forma fosforilada unen a los promotores los más diversos genes diana y así. inician su transcripción. En este segundo apartado de la transferencia de señalizadores (a partir de la proteína AHP) se diferencian las vías de señalización de los receptores para el etileno y para la citoquinina.

7.6.3 Giberelinas El grupo ampliamente representado de las giberelinas abarca los diterpenos (v. 6.16.2), cuyo distintivo común en la estructura es el esqueleto tetracíclico ent-giberaliano (fig. 7-50). Hasta ahora se han descrito más de 100 estructuras, aunque sólo algunas pocas son activas fisiológicamente. Estas están señalizadas por su acción estimulante del crecimiento de los entrenudos, principalmente de las especies enanas con una biosíntesis de la giberelina alterada, o de plantas en roseta, lo que se aprovecha para biotests muy delicados (v. 7.6.3.3).

7.6.3.1 Presencia En un primer momento las giberelinas fueron descubiertas como principio causante del hongo infectado de la planta del arroz, la Gibberella fujikumi (una forma imperfecta de Fursarium moniliformé). Las plantas infectadas crecen de manera desmesurada en longitud y tienden a morir a causa de tejidos de sujeción demasiado débiles (de ahí que en Japón esta enfermedad se llame hakanae, «enfermedad de la plántula loca». El factor fúngico desencadenante de los síntomas de esta enfermedad fue llamado ácido giberélico. Pero pronto fueron descubiertas muchas otras estructuras emparentadas, de modo que fue fácil introducir un sistema de nomenclatura: Giberelina + A (del ingl. acid, ácido) +

J

,o

CH 3 ent-giberelano

COOH ácido giberélico (GA3) (activo, de

Gibberella)

OH •CH 2 COOH

COOH

giberelina A53 (GA 5 3 )

giberelina A 2 0 (GA 3 0 )

(precursor inactivo)

(precursor inactivo, directo de GA,)

OH : CH 2 COOH

COOH

giberelina A1 (GA,)

giberelina A 8 (GA 5 )

(activo, de las angiospermas)

(inactivo, de las angiospermas)

Fig. 7-50: Estructuras del esqueleto básico de la giberelina ent-giberelano y de algunas de la giberelinas más frecuentes. El prefijo «ent» significa enantio y denomina una estructura con todos los centros de asimetrías inversos. El ent-giberelano es la imagen especular del giberelano. La introducción de esta nomenclatura complicada que puede parecer innecesaria se volvió imprescindible después de que la estructura del caureno que aparecía en la biosíntesis de la giberelina se mostrara como la imagen especular del caureno descrito con anterioridad en otro contexto, es decir, el ent-caureno.

número. Hasta el momento de la impresión del libro se conocían las giberelinas de la A l hasta la A116 (GA,-GA 116 ). Con esta nomenclatura el ácido giberélico es GA,. Aparte de la Gibberella fujikuroi, el hongo Sphaceloma manihoticola, que provoca un crecimiento gigantesco de la planta de mandioca, también forma giberelinas. La producción de éstas no es muy frecuente en plantas inferiores al contrario que en las plantas superiores, en las cuales tiene lugar normalmente. La composición de las giberelinas puede ser distinta de una especie a otra, incluso en los mismos órganos. Por lo general aparecen varias giberelinas juntas (p. ej.. en el arroz 14. en semillas inmaduras de manzana, 24); sin embargo la mayoría son precursores o catabolitos de las giberelinas activas. Las giberelinas fisiológicamente activas más importantes son la giberelina A l (GA,) y la giberelina A 4 (GA 4 ); el ácido giberélico (GA,) aparece pocas veces en las plantas superiores (p. ej., en la cebada, donde desempeña un papel importante en la movilización del endosperma. v. 7.6.3.3). No obstante, muchos procesos regulados por la giberelina vienen desencadenados por la GA,. Esta giberelina ganada en grandes cantidades a partir del filtrado de cultivo de Gibberella es utilizada con fines experimentales.

7.6.3.2 Metabolismo y transporte La biosíntesis de las giberelinas tiene muchos niveles y transcurre en 3 etapas y en 3 compartimentos celulares di-

426

7 Fisiología del desarrollo

Fig. 7-51: Transcurso y compartimentación de la biosíntesis de la giberelina. Las dobles flechas indican reacciones de varios niveles, las cuatro unidades C5 del geranilgeranilpirofosfato están resaltadas en color. Más explicaciones en el texto.

ferentes, aunque en ella participen pocos tipos de enzimas (fig. 7-51). 1. Formación de ent-caureno a partir del geranilgeranilpirofosfato de los precursores de los diterpenos (v. 6.16.2). Esta reacción transcurre en dos pasos pasando por el intermedio ent-copalilpirofosfato, y la catalizan 2 enzimas, la copalilpirofosfato-sintetasa y la ent-caureno-sintetasa, que pertenecen al grupo de las terpenociclasas y están localizadas en los plástidos. Inhibidores como el cloruro de clorocolina (= cyclocel, CCC) bloquean esta parte de la biosíntesis de las giberelinas. El cyclocel tiene importancia práctica en el cultivo de cereales (sobre todo en el trigo) y se emplea como estabilizador del tallo para reducir el soporte (el agricultor cree que el tallo puede romperse al doblarse por causa del viento o de las lluvias). 2. El hidrocarburo puro e insoluble ent-caureno sale de manera todavía desconocida de los plástidos y se oxida en ácido ent-caureno de forma escalonada en el retículo endoplasmático y éste en giberelina A s , ( G A „ ) . El conjunto de todas las reacciones se cataliza por un enzima del grupo citocromo-p450-monooxigenasas que contiene hemohierro (esquema general de la reacción, fig. 7-53). Uno de los inhibidores de esta parte de la biosíntesis de la giberelina es el ancimidol (fig. 7-52), que también puede ser utilizado para la producción de plantas con entrenudos aplastados. 3. Formación de la giberelina activa (normalmente GA,) a partir de GA,, y de su posterior inactivación (no necesariamente en la misma célula). Esta reacción tiene lugar en

el citoplasma y se cataliza con las dioxigenasas que contienen hierro no hemo, que oxidan al 2-oxoglutarato como segundo sustrato (esquema general de la reacción, fig. 7-53). En este proceso primero se oxida el C-20 y finalmente se disocia como C O „ a lo cual se forman espontáneamente el anillo de lacton (GA, 0 ) característico de

EN,

cr

CI-CH2-CH2-N-CH3 CHJ

mm

cloruro de clorocolina (cyclocel, CCC)

OH

ancimidol

H O O C-— ( r

LV - Cf CH

2 " -CH3

prohexadiona

Fig. 7-52: Inhibidores de la biosíntesis de la giberalina.

7.6 Control del desarrollo por fitohormonas |

citocromo-P450-monox¡genasa R-H

+ o2

R-OH

NADPH + H

+

H2O

NADP

dioxigenasa

co2 + coo"

COO"

I c=o R-H

+ 0

2

+ CH2

R-OH

+

I

CH2

I

cn 2

CH2

COO

COO

2'-oxoglutarato

succinato

Fig. 7-53: Ecuación general de la reacción de las monoxigenasas y las dioxigenasas. Las dos clases de enzimas se encuentran en la biosíntesis de la giberelina y en otros muchos lugares en el metabolismo.

las giberelinas activas, que sólo poseen 19 átomos de C. La activación se produce por una 3p-hidroxilación de la GA J 0 formándose G A , por el enzima GA, 0 -3|5-hidroxilasa. Con una GA,-2p-hidroxilasa se transporta la giberelina A, a la GA^, que es totalmente inactiva. Las actividades de la 3(}-hidroxilasa y la 2|3-hidroxilasa son decisivas para la cantidad de fitohormonas activas en la célula. La transcripción genética de estos dos enzimas está sujeta a un control estricto. Recientemente se desarrollaron inhibidores específicos de la 3p-hidroxilasa, que representan los ciclohexanodionas sustituidos (p. ej. prohexadiona, fig. 7-52). Éstos provocan un intercambio de entrenudos muy efectivo, que sólo se puede evitar con la G A , , pero no con la G A M o el GA s . Los ciclohexanodionas son inhibidores competitivos para el cosustrato de la hidrolasa. 2-oxoglutarato, e impiden su almacenamiento en el centro catalítico del enzima. La mulante c/, del maíz (ingl. dwarf, enana) y la mutante le del guisante (con la que Gregor Mendel ya llevó a cabo experimentos de cruzamiento, ingl. length, largo) son pruebas de que en el transcurso de la biosíntesis solamente aparece una giberelina como activa, en el maíz y el guisante la GA,. Ambas imitantes muestran una pérdida de las funciones de la 3¡3-hidroxilasa; el crecimiento enano sólo se puede normalizar con la GA,, pero no con GA, u o GA S (sin embargo, como ya se ha mencionado, el hongo giberelínico puede utilizar G A ( e n lugar de GA,). La mutante sin del guisante (ingl. slender, delgado), que se caracteriza por un crecimiento longitudinal desmesurado, presenta un defecto en la 2(3-hidroxilasa; no se produce la inactivación de la giberelina activa. A l lado de la vía principal de la biosíntesis de las giberelinas existen, p. ej., en las gimnospermas. variantes que conducen a diversas giberelinas sustituidas. Sin embargo, probablemente el esquema general del transcurso es idéntico en todas las plantas. Dado que ya se podían clonar los genes para múltiples enzimas de la biosíntesis de las giberelinas, su expresión en

427

las plantas se puede investigar con más precisión y con ello dar más indicios de los lugares de la biosíntesis de estas fitohormonas en las plantas. Por lo visto, esto ocurre en muchos tejidos que crecen rápidamente (meristemas del vástago, hojas expandidas, zonas de crecimiento del vástago, ápices radicales) y durante los primeros estadios de la formación de las semillas. En estos casos, a menudo, el lugar de formación y de acción de las giberelinas no se puede separar espacialmente. Las giberelinas son transportadas al vástago polarmente. pero a veces el transporte es débilmente polar en las raíces, del ápice a la base a 5-30 m m h '. En distancias cortas (p. ej.. en la cariópside de las gramíneas, v. 7.6.3.3) el transporte se realiza por una simple difusión. Tanto en el jugo floemático como en el xilemático se han podido identificar giberelinas, y son repartidas por la planta con sus corrientes de masas.

7.6.3.3 Acciones de las giberelinas También las giberelinas controlan un gran número de procesos fisiológicos: en el campo del desarrollo vegetativo. la elongación del eje del vástago (dilatación de los entrenudos): en la germinación de la semilla, la supresión de la dormancia (v. 7.7.12); y la movilización de las sustancias de reserva, especialmente en forma de cariópsides. En el campo del desarrollo vegetativo, las giberelinas pueden influir en la formación de la flor, en su sexo y en el desarrollo del fruto. En estos casos, las giberelinas actúan en parte de la misma manera que la auxina. Ambas desencadenan la partenocarpia en manzanas y tomates. Sin embargo, hay muchos procesos en los cuales las giberelinas y las auxinas provocan acciones contrapuestas. Las giberelinas estimulan la brotadura de las patatas (la auxina inhibe), inhiben la formación de raíces laterales (la auxina estimula), estimulan el crecimiento de la raíz (la auxina estimula en bajas concentraciones e inhibe en altas); las giberelinas no influyen en el crecimiento del coleóptilo, y las auxinas no tienen una acción estimulante sobre la dilatación de los entrenudos. Este último proceso es la base para biotests para giberelinas muy sensibles y específicos, en los cuales se emplean especies enanas (p. ej., la mutante d, del maíz) que tienen una producción baja o inexistente de giberelinas (fig. 7-54). L a estimulación por giberelinas de la dilatación de los

entrenudos es debida a una estimulación tanto del crecimiento como de la división celular. Los mecanismos moleculares siguen siendo desconocidos. Sin embargo, la giberelina induce la formación de una xiloglucano-endotransglucosilasa (v. 7.6.1.4) y con esto, como en las auxinas, disminuye el potencial límite para la deformabilidad plástica de la pared celular, dado que el enzima ha hidroIizado en parte la red de hemicelulosa de la pared primaria. Esto debe permitir a la expandina un mejor paso a los puentes de hidrógeno entre la hemicelulosa y la celulosa, que se rompen con su acción. A diferencia de lo que pasaba con las auxinas, con la influencia de las giberelinas no se produce una acidificación del apoplasto. También se puede ver que las giberelinas y las auxinas actúan de distinta manera al observar que las aportaciones de

428

7 Fisiología del desarrollo

Fig. 7-54: Reacciones de crecimiento de una mutante enana (dwarfl) de maíz provocadas por el aporte por una sola vez de distintas cantidades de ácido giberélico (GA,) (en solución acuosa aplicada en la axila de la hoja primaria). A la izquierda, planta enana que no ha recibido GA,, a la derecha planta normal de la misma edad. Según B.O. Phlnney y C.A. West.

mutante enana

forma 0,001

0,01

0,1

i

10

100

silvestre

ácido giberélico (mg por planta)

ambos factores son aditivas a la estimulación del crecimiento. E n el inicio o el estímulo de la floración, sobre todo en

las plantas en roseta, la adición de giberelina sustituye a menudo la acción de un factor externo, p. ej., el efecto de las bajas temperaturas (v. 7.71.2, 7.7.1.3) o en plantas macrohémeras que no necesitan frío, como Hyoscyamus niger o Spinacia oleráceo, el fotoperíodo inducido (v. 7.7.2.2). Estos factores externos actúan provocando un aumento del nivel de giberelina endógena. En la espinaca. p. ej., los niveles de todos los intermedios desde G A , , hasta G A , activa y su producto de inactivación GA S (fig. 7-50) aumentan día a día de manera continua bajo condiciones que inducen a la floración (y a la brotadura) (días largos, v. 7.7.2.2). La luz provoca en el fotorreceptor fitocromo (v. 7.7.2.4.) entre otras reacciones, la activación de los genes de la giberelina-C20-oxidasa y de la giberelina-3P-hidroxilasa. Giberelinas y auxilias tienen un efecto opuesto respecto a la determinación del sexo en las plantas monoicas

(v. 11.2, p. ej., en el pepino). Mientras que las auxinas favorecen la formación de flores femeninas (pistiladas), y con ello la fructificación, las giberelinas provocan una mayor formación de flores masculinas (estaminadas). Los inhibidores de la biosíntesis de la giberelina (fig. 752) provocan, como las auxinas, la formación de flores pistiladas, y por este motivo se utilizan en la práctica para favorecer la fructificación en el pepino. En el maíz, la transformación del meristema en inflorescencia femenina se produce con niveles mayores de giberelina endógena que los que inducen la formación de la masculina. La hormona activa aquí genes cuyos productos genéticos bloquean el desarrollo del androceo. Estas regulaciones de la determinación del sexo son otro ejemplo de que la mayoría de los procesos de desarrollo no están regulados por una sola fitohormona, sino por un cambio complicado de un conjunto de fitohormonas junto con factores externos (v. 7.7). E l papel de las giberelinas en la germinación de las se-

millas. en particular en las poaceae, se estudió de manera particularmente intensiva. La mayoría de las investigaciones se realizaron en la cebada. El cariopsis de las poaceae es un aquenio, en el cual la testa y el pericarpio se han uni-

do el uno al otro (v. 11.2). Estos tejidos envuelven los tejidos restantes de la semilla: el embrión y el tejido nutritivo triploide (endosperma), que se compone de un endosperma central del a l m i d ó n (cuyas células mueren al madurar) y una (p. ej., en trigo) o tres (p. ej., en cebada) capas de aleurona de las células vivientes. El embrión está unido al endosperma con su cotiledón formado como órgano de reabsorción, el escutelo. En el transcurso de la germinación se produce una movilización de las reservas de almidón al descomponerse por hidrólisis (v. 6.17.1.2). Los enzimas necesarios para esto (amilasas) proceden en parte de los del escutelo (P-am i lasa), la mayoría se forman en la capa de aleurona por una señal del embrión y se segregan en el endosperma del almidón (a-amilasa). En esta señal procedente del embrión seguramente son giberelinas (en la cebada probablemente GA,, en el trigo principalmente GA,) las que proceden del escutelo y son difundidas en el endosperma. Si se saca el embrión no se forma a-amilasa; el embrión puede ser sustituido en la función por bajas concentraciones de giberelina activa (p. ej.. GA,), y formar él mismo capas de aleurona aisladas y segregar, durante la incubación en soluciones de GA,, a-amilasa. Sin embargo, la acción de la giberelina sobre la capa de aleurona es compleja, y un gran número de acontecimientos precede a la secreción de la a-amilasa ( f i g . 7-55). Además se producen muchos otros enzimas hidrolíticos, como glucanasas, proteasas y RNasas, que sirven para descomponer la pared celular (glucanasas) o las proteínas de reserva o ácidos nucleicos. La giberelina induce tanto la formación de enzimas como la secreción de éstos (en el caso de la a-amilasa), o sólo la secreción, mientras que la formación puede tener lugar sin la influencia de la giberelina (determinadas glucanasas, RNasas). La formación de enzimas y la secreción están controladas por la giberelina independientemente la una de la otra. Los procesos moleculares durante la inducción de giberelina par la formación de a-amilasa ya han sido en parte explicados (fig. 7-56). La giberelina provoca la activación de los genes de la a-amilasa (la actividad enzimática que ha sido aquí más sencilla como a-amilasa representa una familia de isoenzimas) y con ello la formación del a-ami-

7.6 Control del desarrollo por f i t o h o r m o n a s

429

coleóptilo pericarpio

, ca

+ testa

P

a

. a eurona

'

eridosperma

represor

del almidón

inactivo del GAI inicio de la transcripción de GA-MYB

represor del GAI

RNAm de GA-MYB síntesis de las proteínas (en el

escutelo [GA-MYB]

casi 4 días tras el inicio

^ radícula

de la hinchazón

citoplasma) factor de transcripción

coleorriza

+i

formación del retículo endoplasmático

r

GA-MYB 1

(p1-»3)-glucanasa en las células de aleurona

]

RNasa en células de aleurona

secuencia rica en piramidina

TATCCAC TAACAAA

] síntesis del RNA a-amilasa en las células de aleurona I a-amilasa en el medio I I

proteasa en el medio

Ü

RNasa en el medio

i—|—i—i—i—i—|—i—r/A—i—i—i—| 10

B

20

36

40

transcripción gen de la a-amilasa

(p1 —>3)-glucanasa en el medio aumento de la cifra de polisomas

inicio de la

TFIID RNAm de la a-amilasa

fragmento del promotor regulado por giberelina síntesis de la a-amilasa en el RE secreción de la a-amilasa en el endosperma del almidón

giberelina

tiempo tras añadir giberelina (h)

Fig. 7-55: Procesos inducidos por la giberelina durante la germinación de las cariópsides. A Estado casi 4 días tras el inicio de la hinchazón. El traspaso de giberelina a través del embrión se inicia unas 12 horas después de la hinchazón, la secreción de la a-amilasa tiene lugar unas 810 horas más tarde. La hidrólisis del almidón empieza cerca del escutelo y durante varios días avanza de manera distal. B Seguimiento de los procesos inducidos por la giberelina en capas aisladas de aleurona de la cebada.

lasa-RNAm y la posterior biosíntesis de nuevo de la proteína enzimática. Tanto el factor de transcripción participante como los cis-elementos de los promotores de la amilasa responsables de que las giberelinas respondan, pueden ser explicados (ñg. 7-56). Se supone que en la membrana plasmática de las células de aleurona existe un receptor de giberelinas. En este proceso, la fitohormona tampoco actúa sola. La acción de la giberelina puede ser interrumpida con la aportación simultánea de ácido abscísico (v. 7.6.4), y el alto nivel de ácido abscísico del principio disminuye rápidamente cuando tiene lugar la germinación, antes de que aumente el nivel de giberelina. El ácido abscísico también podría participar en vivo en el control del proceso de germinación de la cariópside.

Fig. 7-56: Modelo de la regulación de la formación de la a-amilasa por medio de giberelina. La vía de señalización de la giberelina (todavía desconocida) provoca la desactivación de la proteína represora del gen GAI (ingl. gibberellin A insensitive). Esto provoca la iniciación de la transcripción del gen GA-MYB, que codifica un factor de transcripción especial de la familia MYB. El factor de transcripción de GA-MYB se une a un elemento de la secuencia (probablemente a la secuencia TAACAAA) en el promotor del gen de la a-amilasa, a través del cual se inicia su transcripción (fig. 7-10). La a-amilasa sintetizada en el retículo endoplasmático se aisla por el aparato de Golgi. El proceso de secreción también requiere giberelina y está regulado por una segunda vía de señalización todavía poco investigada.

El estímulo de la germinación de semillas por las giberelinas no se l i m i t a a las gramíneas. En semillas o frutos de dicotiledóneas, el ácido giberélico. aportado desde el exterior, no sólo acelera la germinación, sino que en muchos casos la hace posible, incluso cuando faltan condiciones externas que serían impres-

cindibles. Así, las avellanas (Corylus avellana) normalmente deben haber pasado un período frío (p. ej.. 12 semanas a 5 "C) para alcanzar la capacidad germinativa (v. 7.7.1.2). Esta estrat i f i c a c i ó n puede ser sustituida por la aplicación de ácido giberélico. Algunas semillas que normalmente necesitan luz para germinar (v. 7.7.2.2) pueden a veces hacerlo en parte a oscuras si han sido tratadas con ácido giberélico.

430

7 Fisiología del desarrollo

7.6.4 Ácido abscísico Aparte de las fitohormonas con una acción principalmente estimulante al metabolismo y al desarrollo, que han sido tratadas hasta ahora, las plantas también contienen otras sustancias con influencias principalmente inhibidoras. Entre ellas se encuentra el ácido abscísico (ingl. abscisic acid, A B A ) , que se describió antes que la abscisina II, el factor desencadenante de la caída prematura del fruto en el algodonero, e independientemente de la dormina. el factor desencadenante de la dormancia de las yemas en reposo; al reconocerse la estructura se vio que la abscisina II y la dormina tenían la misma identidad química.

biosíntesis del tetraterpeno

7.6.4.1 Presencia, metabolismo y transporte del ácido abscísico El ácido abscísico se encuentra en todas las plantas superiores e inferiores, incluyendo algas y hongos, así como en los cianobacterios, pero no en los otros bacterios y arqueobacterios. El hongo fitopatógeno Cercospora rosicola, un patógeno de la rosa, forma una gran cantidad de A B A . En los cormófitos, seguramente todas las células que tienen plástidos participan en la biosíntesis del A B A . Primero empieza con la división oxidativa de la 9-cis-neoxantina, uno de los derivados de la xantofila violaxantina que existen en los plástidos. El producto de la división, xantosina, es transportado al citoplasma por los abscisinaaldehídos en el ácido abscísico (fig. 7-57). En las gramíneas, el A B A primero es un apo-carotinoide. En los hongos, sin embargo, el A B A se forma a partir de la ciclización del farnesilpirofosfato (v. 6.16.2), así pues se puede decir que es un sesquiterpeno. La vieja idea de que esta vía de biosíntesis también se podría aplicaren las plantas superiores no parece estar fundamentada. Así, las mutantes del maíz, que tienen la biosíntesis de los carotinoides alterado, también forman una cantidad bastante pequeña de A B A

aldehido abscísico

ácido abscísico (ABA), activo

ácido dihidrofaseínico, inactivo

(v. 7.6.4.2).

La fitohormona se inactiva a través de la descomposición oxidativa en ácido dihidrofaseínico y a través del transporte en los glucoésteres. El A B A se encuentra en todos los órganos de la planta. En yemas durmientes, así como en semillas y frutos (aquí principalmente en los tejidos) aparece en otoño en grandes cantidades. En determinadas situaciones, en especial en escasez de agua, los tejidos con un suministro insuficiente forman en pocas horas gran cantidad de A B A . La biosíntesis se pone en marcha con la bajada de la turgencia a un valor límite, en vez de con el potencial hídrico disminuido 4* (ec. 6-15). En la hoja, el contenido de A B A puede aumentar más de 40 veces cuando sobreviene escasez de agua. En la zona del sistema radical también se forma A B A con la bajada de la turgencia como consecuencia de escasez de agua. La fitohormona es transportada desde la raíz al vástago por el xilema, llega a los estomas con la corriente de la transpiración e induce allí el cierre de éstos (v. 7.6.4.2, 8.3.2.5). En la hoja, el A B A formado en escasez de agua y liberado es transportado en el floema y pasa así a la raíz. A l l í , el A B A participa en el aumento de la conductividad del agua, por la cual crece la capacidad de absorción de la raíz. El transporte xilemático y floemático

ABA-p-D-glucopiranosiléster, inactivo

Fig. 7-57: Metabolismo del ácido abscísico (ABA). La fitohormona se forma en las plantas superiores a partir de la descomposición del xantofilo 9-cis-neoxantina, y en los hongos a partir de la delación del farnesilpirofosfato. En las mutantes del tomate flacca (fie) y sitiens (sit) la transformación del aldehido abscísico en IAA está alterada. Las dos mutantes se marchitan muy rápidamente, dado que no pueden cerrar más los estomas en caso de escasez de agua. Este defecto se puede remediar rociando la planta con una solución de ABA. En las mutantes de viviparous vp2 y vp5 del maíz existen alteraciones en los primeros pasos de la biosíntesis de los carotinodes, que provocan escasez de ABA, y en consecuencia viviparia.

del ácido abscísico sirve para coordinar la economía hídrica del vástago y de la raíz. Es probable que en distancias cortas el A B A sea transportado de célula a célula por difusión. El A B A extraído de los apoplastos es repartido con la corriente del agua (fig. 6-32). En los pecíolos y entrenudos jóvenes, el transporte del A B A hacia la base está polarizado. La velocidad

7.6 Control del desarrollo por fitohormonas

es de unos 3 cni h , el doble que la del transporte de I A A . Se desconocen los detalles sobre el sistema de transporte.

7.6.4.2 Acciones del ácido abscísico El ácido abscísico pudo ser aislado en altas concentraciones de cápsulas inmaduras de algodón desprendidas y estimula bajo determinadas condiciones (cuando faltan auxinas, en hojas, p. ej., como consecuencia del alejamiento del limbo foliar) su abscisión si se aplica en los pecíolos y pedicelos del fruto; sin embargo, no sólo se trata de una acción primaria del A B A . El nombre de ácido abscísico fue escogido con poco acierto; sin embargo es muy usado. Las acciones fisiológicas del A B A se pueden dividir en 2 grupos y conciernen • por un lado, la instauración del estado de reposo (dormancia) de los órganos de las plantas y, • por el otro, la economía del agua en las plantas. Además, a menudo el A B A es el antagonista de las otras fitohormonas. Así, el A B A endógeno aportado inhibe la estimulación del crecimiento por dilatación que provocan las auxinas, la inducción de la síntesis de la a-amilasa en las capas de aleurona provocada por las giberelinas. que también son antagonistas del A B A en la realización o interrupción del estado de reposo, v. más abajo, y estimula la senescencia de las hojas, inhibida por las citoquininas. La acumulación de A B A en las semillas y. bajo determinadas circunstancias, en la pulpa de la fruta es un factor esencial para el reposo de las semillas, debido a la acción inhibidora de la germinación. La dormancia de las semillas puede estar determinada por la estructura y es provocada por la testa, que en semillas maduras, p. ej., impide la entrada de agua o de oxígeno. Tras eliminar la testa se produce la germinación. La dormancia está provocada por muchos factores fisiológicos. En ausencia de la envoltura de la semilla, que en otras circunstancias serían condiciones favorables, no se produce el desarrollo posterior. Pero por otro lado, en mulantes con una formación alterada de A B A (p. ej.. en mulantes del maíz vp2 y vp5, fig. 7-57) se produce una germinación de las semillas en la planta madre (viviparidad, de ahí la denominación de la mutante viparous). El A B A se manifiesta como el factor embrionario que provoca la dormancia. En experimentos genéticos con Arabidopsis I lia lia na pudo demostrarse que el genotipo del embrión, no el de la planta madre, era el responsable de que la dormancia de las semillas fuera dependiente del A B A . El reposo de la semilla viene determinado por el contenido en A B A del embrión, y no por el del tejido del fruto. En frutos carnosos, como bayas, probablemente el alto nivel de A B A en la pulpa del fruto también contribuye a impedir una germinación prematura de la semilla. En algunas semillas (p. ej., en las de las nueces, las manzanas y los rosales) la estratificación (v. 7.7.1.2) determina una reducción de la cantidad de A B A y favorece así la germinación. Además, la estratificación a menudo favorece la síntesis de giberelina. También en experimento, es posible en muchos casos interrumpir mediante giberelina la inhibición de la germinación provocada por el A B A . Se ha podido demostrar que para realizar o interrumpir la dormancia del embrión no es tan importante el contenido absoluto

431

de A B A y giberelina, sino la proporción en la concentración de ambas hormonas. El A B A es responsable en el desarrollo de la semilla no sólo durante la dormancia del embrión, sino que también induce la formación de proteínas de reserva en la semilla. En el transcurso de la embriogénesis, después de finalizar la división celular y empezar la expansión, que está relacionada con el almacenamiento de sustancias de reserva en ios tejidos del embrión o del endosperma, se produce un fuerte aumento pasajero de la concentración de ácido abscísico en la semillas. Se admite la idea que, además de la inducción de la síntesis de proteínas de reserva, también se han inducido otras proteínas (p. ej.. «deshidrina») por ese aumento de la concentración de A B A ; ésta sirve para proteger estructuralmente las células en la fase de desecación del desarrollo de la semilla, en la cual el contenido de agua de los tejidos disminuye al 10 % o por debajo. El comienzo del reposo de las yemas a menudo, pero no siempre, va unido a un aumento de la concentración de A B A y frecuentemente a una disminución de la concentración de citoquinina y giberelina. mientras que en el transcurso de la vernalización (v. 7.7.1.3). los contenidos en A B A disminuyen y al mismo tiempo aumentan las concentraciones de giberelina y citoquinina. Si se vernalizan vástagos en presencia de ácido abscísico añadido del exterior se mantiene la dormancia de las yemas durmientes, p. ej.. en el fresno. Para la regulación de la economía del agua, el A B A tiene

una importancia fisiológica particular. Cuando sobreviene escasez de agua, el A B A provoca el cierre de los estomas, un aumento de la capacidad hidráulica conductora del agua de la raíz y favorece el crecimiento de la raíz, al mismo tiempo que inhibe el crecimiento del vástago. Esta última acción se puede ver como la adaptación a largo plazo de la escasez de agua crónica (aumento de la superficie que reabsorbe la transpiración). El aumento de la capacidad conductora hidráulica en la zona radical tiene lugar en condiciones de escasez de agua en el vástago al cabo de unas cuantas horas y lo provoca el A B A producido por el vástago y transportado a la raíz por el floema; el mecanismo es desconocido. En cambio, el control de la apertura de los poros de los estomas tiene lugar en minutos y permite una conexión efectiva, temporal y a la vez reguladora y reversible de la transpiración y la turgencia en el conjunto de la hoja (fig. 6-77) o incluso en zonas particulares de la hoja. Mientras, en casos de escasez de agua, ya antes de que sobrevenga la neosíntesis de A B A ha de producirse un reparto (precipitación) local de la fitohormona provocada por células mesofílicas. de modo que en poco tiempo las sustancias señalizadoras gracias a la corriente de la transpiración son conducidas hasta las células meta, las células oclusivas. Con ayuda de procedimientos analíticos muy sensibles pudieron ser descubiertas cantidades de A B A en células oclusivas aisladas en un preparado de hojas de Vicia faba que estaban bien abastecidas de agua (estomas abiertos) o que padecían escasez de agua (estomas cenados). El contenido de A B A en las células oclusivas con los estomas cen ados fue entre 20 y 25 veces superior que con los estomas abiertos (fig. 7-58). La importancia del ABA para la regulación de la transpiración por los estomas se demuestra con las mulantes deficientes en A B A . que se marchitan muy rápidamente y no pueden volver a cerrar sus estomas. Por eso las mulantes de tomatera flacca (fie) y sitiens (sit) que se marchitan poseen sólo un 10 % de la cantidad de ABA en las plantas de tipo silvestre y deben ser cultivadas en atmósferas saturadas de vapor de agua. Tras haber añadido A B A se normalizan las funciones de las células oclusivas y la economía del agua.

432

7 Fisiología del desarrollo

K

20

desprenden en el ambiente. Hoy en día el etileno se cuenta entre los 5 «clásicos» grupos de fitohormonas. Dada su volatilidad actúa no sólo como hormona (sustancia que transmite un mensaje dentro de un individuo), sino también como feromona (sustancia que transmite un mensaje entre individuos distintos de la misma especie), e incluso entre individuos de distintas especies (cairomona).

f $

La producción continua de pequeñas cantidades de etileno parece ser necesaria para el crecimiento normal de las plantas superiores. La mutante de tomatera diageotrópica que no puede producir etileno, crece con grav¡tropismo (v. 8.3.1.2) en vez de ortótropo, pero adquiere crecimiento normal si se mantiene en una atmósfera con 0,005 pl de etileno por litro de aire.

-

3

7.6.5.1 Presencia, metabolismo

v-»

O «/> J5 _3 'O)
y transporte

15 -

& r 10 o

CL

pi <

co <

5 -

B K

W

experimento 1

K

W

experimento 2

K

W

experimento 3

Fig. 7-58: Contenido de ácido abscísico en las células oclusivas de Vicia faba con los estomas abiertos o cerrados. El análisis se realizó con pares de células oclusivas aisladas en (A) utilizando un procedimiento inmunológico muy sensible, en el cual en los experimentos que se muestran, 1, 2 y 3 (B), se utilizaron para el análisis 10, 20 o 50 preparados de células oclusivas a partir de las epidermis de plantas con escasez de agua (W, estomas cerrados, barras oscuras con derivaciones estándar) o 100 preparados de células oclusivas a partir de las epidermis de plantas con un buen suministro de agua (K, controles, estomas abiertos); 1 femtogramo (fg) = 10~b gramos. - Foto cortesía de W.H. Outlaw, Jr.

El mecanismo molecular de la acción del A B A sobre las células oclusivas ya es en parte conocido. Los procesos en los que se basa el movimiento de las células oclusivas se explican con más detalle en el apartado 8.3.2.5 (fígs. 8-32, 8-33).

7.6.5 Etileno Aunque las acciones del etileno sobre las plantas ya se conocen desde hace cien años, no fue hasta los años sesenta, con el desarrollo del método de análisis sensible de la cromatografía de gases, cuando se pudo demostrar que todas las plantas producen continuamente una pequeña cantidad de esta sustancia de fórmula fácil (H,C = C H , ) y que la

El etileno está formado por bacterios, hongos y plantas a partir de la metionina (fig. 7-59) (algunos bacterios utilizan glutamato o 2-oxoglutarato como sustrato de salida). El precursor inmediato del etileno, el ácido 1-aminociclopropán-1 -carbónico (ACC), proviene de la S-adenosilmetionina. Esta reacción catalizada por el enzima ACC-sintetasa es determinante para la rapidez de la formación del etileno. El enzima está sujeto a una utilización metabólica alta y también por este motivo es apropiado como regulador de la biosíntesis del etileno. La formación de la ACC-sintetasa está inducida por una serie de factores ambientales como una herida y un esfuerzo mecánico, inundación, sequedad, frío, así como el inicio de la senescencia en las flores y los frutos. Las altas concentraciones de ácido indol-3-acético también inducen la formación de la ACC-sintetasa. Es de suponer que muchas de las acciones de las auxinas, que se observaron al añadir altas concentraciones de auxina, se deben a la producción de etileno inducido por el I A A . Esto sería válido para la formación de flores inducidas por el I A A en las bromeliáceas (p. ej., en el ananás) y para la inhibición del crecimiento provocada por las altas concentraciones de auxinas. El piridoxalfosfato es el cofactor de la reacción de la ACC-sintetasa. De ahí que la formación del A C C y con ello la producción de etileno sea inhibida con agentes inhibidores de enzimas que requieren piridoxalfosfato, como el ácido aminooxidoacético y la glicina aminoetoxivinil. El A C C se descompone por la acción del enzima ACCoxidasa (una dioxigenasa. fig. 7-53) en una reacción con gasto de oxígeno en etileno y ácido cianofórmico. Este último se descompone espontáneamente en CO, y HCN. El cianido C N se purifica con una (3-cianoaIanina, que es transportada en la asparagina y el ácido asparagínico. Una parte del A C C se transforma a través de la conjugación del ácido malónico en N - m a l o n i l - A C C y se almacena en el vacúolo. La maloniltransferasa está regulada por la luz a través de un sistema fitocromo (v. 7.7.2.4). Dado que el Nmalonil-ACC no se puede descomponer más se trata de una conjugación irreversible, que sirve para limitar el nivel de A C C y de este modo regular la formación del etileno. El etileno, como compuesto gaseoso, se escapa continuamente de las plantas por difusión de manera que la

7.6 Control del desarrollo por fitohormonas

433

Fig. 7-59: Biosíntesis del etileno a partir de la L-metionina y la reacción para la regeneración de la metionina (ciclo de Yang). C H J - S - C H

HCOO" + p

2

- C H

2

- C - C O O "

aminoácido

2-ceto-4-metiltiobutirato

2-oxoácido transammasa

NH 3 CH3-S-CH2-CH2-C-COO"

metiltiorribosa-1-

L-metionina

-fosfato

H

ATP SAM

Ciclo de Yang

smtetasa

PPi + P¡

metiltiorribosa NH3 CH

J-S-CH2-CH2-C-COO" H2C

o adenina

adenina

S-adenosil-metionina

adenina

OH

(SAM)

OH

lesión, frío,

metiltioadenosina

purificación

H

sequedad, IAA, inundación de

t

COO"

C = N~+ C 0 2

las raices

I

—

C = N

cianido

ácido

malonilCoA

cianofórmico H

N

\ /

COO"

ic

H2C=CH2 0

etileno

3

CoASH

2

ACC-oxidasa

/ \ H2C-CH2

N-malonil-ACC

1-aminocidopropan-1 -ácido carbónico (ACC)

reacción de descomposición para destruir las fitohormonas activas no desempeña ningún papel.

7.6.5.2 Acciones fisiológicas del etileno

de una interrupción del gravitropismo (negativo); este triple síndrome se denomina en inglés Iriple-response (fig. 7-62). Además, las plántulas tratadas con etileno forman un gancho de plúmula. Dado que el esfuerzo mecánico (p. ej., provocado por la resistencia con el suelo) en las plántulas etioladas refuerza la producción de etileno, la tripleresponse ha de considerarse un proceso que permite a las plántulas rodear los obstáculos en el suelo o crecer a lo largo de las pequeñas resistencias. En las plántulas etioladas el lugar de mayor producción de etileno es la región plumular. En caso de iluminación la formación de etileno se inhibe a través del fotorreceptor fitocromo (v. 7.7.2.4). La inhibición. condicionada por el etileno, del crecimiento por dilatación de las células de los flancos del interior del gancho plumular se interrumpe y el gancho plumular desaparece.

Como todas las fitohormonas, el etileno también influye en un sinfín de procesos fisiológicos en diferentes estadios del desarrollo vegetal. En plántulas etioladas en crecimiento (= bajo falta de luz), pequeñas cantidades de etileno (0,1-1 |xl etileno por litro de aire) ya desatan una fuerte reducción del crecimiento por dilatación en el vástago, que va acompañada de un crecimiento más fuerte de la raíz y

Sin embargo, el pequeño desarrollo del etileno en el vástago iluminado aumenta de nuevo temporalmente a través de una serie de factores, como p. ej., tras sufrir una lesión (defensa, v. 9.4.1) o un esfuerzo mecánico (p. ej., acción del viento). En último caso, debido al aumento de etileno producido se provocará la inhibición del crecimiento longitudinal, la estimulación del crecimiento radial y la for-

La regeneración de la metionina a partir del segundo producto de la reacción de la ACC-sintetasa, la metiltioadenosina (fig. 7-59), es característica para la biosíntesis del etileno a partir de la metionina. Este proceso cíclico, llamado según el nombre de su descubridor, ciclo de Yang, provoca que las plantas puedan formar etileno en un espacio largo de tiempo sin tener que sintetizar de novo continuamente metionina. Esto es relevante, p. ej., en los frutos tras separarse de la planta madre.

434

7 Fisiología del desarrollo

mación creciente de elementos fijadores, que conducen a una capacidad mejorada de la resistencia mecánica. Se multiplican los indicios de que la oxilipina (v. 7.6.6.2) también participa en la regulación de estos procesos. El crecimiento radial del tallo, más fuertemente desatado a través de etileno en el crecimiento longitudinal inhibido, va acompañado a nivel celular por una reorganización de los microtúbulos corticales que pasan de una ordenación transversal a una ordenación longitudinal. Según los conocimientos actuales, esto provoca una variación correspondiente de la ordenación en las paredes celulares de las fibrillas sintetizadas de nuevo de la celulosa, pues los complejos de celulosa-sintetasa en el plasmalema se desplazan a lo largo de los microtúbulos en el citoplasma perif érico (v. 6.17.1.1). Dado que la resistencia mecánica en la expansión celular es menor en la dirección perpendicular a la dirección preferente de la ordenación de las fibrillas de celulosa, el almacenamiento inducido por el etileno de las microfibrillas de celulosa preferentemente en dirección longitudinal conduce a una expansión celular radial más intensa. En plantas de pantano y acuáticas, que al lado de órganos inundados (sumergidos) también llevan órganos aéreos (p. ej.. flores, hojas, incluyendo hojas flotantes), el etileno estimula el crecimiento longitudinal del tallo y la formación de tejidos de transpiración (aerénquimas, fig. 3-8). Esto conduce a un mejor suministro de oxígeno de los órganos sumergidos. Determinadas clases de arroz (arroz de aguas profundas) crecen en caso de inundación hasta 25 cm al día y consiguen una altura de 5 m. De este modo están en condiciones de florecer y dar frutos incluso en caso de perdurar las inundaciones. Está aceptado que la concentración de etileno aumenta en los órganos inundados, porque de los tejidos se escapa menos etileno por difusión. También las plántulas de algunos mesófitos (p. ej.. de los cereales) muestran en suelos inundados un fuerte crecimiento longitudinal.

El etileno inhibe el crecimiento de la raí/., pero sin embargo parece ser que es importante para el desarrollo de raíces laterales y adventicias, participa en la formación de pelos radicales y también favorece la formación de aerénquimas en las raíces (p. ej en el maíz). En las cucurbitáceas la cantidad de llores masculinas aumenta más que la de femeninas, de bajo influencia del etileno, y en el caso de las bromeliáceas el etileno induce a la floración. Esto se aprovecha para la sincronización del inicio de la floración en las plantaciones de ananás. Dado que el etileno gaseoso no es posible aplicarlo de manera controlada, aquí (y en otros muchos casos, ver debajo) se utiliza el ácido 2-cloroetil fosfónico (etefon), que en solución acuosa se descompone lentamente en etileno, fosfato y cloruro (fig. 7-60). En muchas especies la introducción de etileno interrumpe la dormancia producida fisiológicamente (v. 7.6.4.2). Éste es el caso de los cariópsidos de las poáceas y los cacahuetes, los bulbos de muchas liliáceas (p. ej., tulipán), las iridáceas (p. ej.. Iris, Gtadiolus) y las amarilidáceas (p. ej., Narcissus) y las yemas axiales de algunas especies (p. ej., la patata).

O 11

CI-CH2-CH2-P-O

h

20 V ^

•

C H 2 = C H 2 + CR + H 2 P O 4 -

O" Fig. 7-60: Liberación de etileno a partir del etefon (ácido 2-doroetilfosfónico) en solución acuosa.

El etileno es un regulador esencial de la senescencia y la abscisión de las hojas, las flores y los frutos. Muchos frutos experimentan durante su proceso de maduración. que se puede interpretar como un proceso de senescencia que tiene lugar en el tejido maternal, un aumento importante de la respiración (climaterio de respiración). Entre estos frutos se encuentran la manzana, la pera, la banana, el aguacate, la chirimoya, el melocotón y el tomate, mientras que en otros (p. ej., la cereza, la uva, la fresa y el limón) no se presenta este climaterio. En los frutos que sí presentan un climaterio, el etileno provoca una aceleración del proceso de maduración, la producción de etileno endógeno alcanza un máximo casi simultáneamente con el transcurso del climaterio de respiración. La importancia fisiológica del etileno para el proceso de maduración pudo ser demostrada convincentemente con tomates transgénicos, en los cuales se redujo de manera importante la cantidad de ACC-sintetasa o de ACC-oxidasa (fig. 7-59) a través de la técnica antisense (v. cuadro 7-4). Esto redujo de manera drástica tanto la producción de etileno como el proceso de maduración del fruto. Sin embargo, se pudo culminar la maduración en estos frutos tras añadir etileno. En los frutos zoocoros comestibles (v. 11.2, extensión de la semilla o fruto), en el transcurso del proceso de maduración se produce una descomposición del almidón en azúcar, la respiración de los ácidos orgánicos, y un cambio de pigmentación que resulta de la descomposición de la clorofila y de la síntesis de antocianos y/o carotinoides. A l final la pulpa de los frutos se ablanda por medio de una digestión parcial de las paredes celulares y láminas medias; todos son procesos que mejoran la comestibilidad del fruto y lo hacen más atractivo. La formación de muchos de los enzimas que participan en estos procesos (p. ej., clorofilasa, poligalacturonasa) viene inducida por el etileno. Por un tratamiento de tomateras con etefon se consigue una maduración uniforme del fruto, lo que facilita la cosecha. Muchos frutos (p. ej.. la banana) se cosechan cuando todavía no son maduros y durante el transporte en barcos refrigeradores, se mantienen en una atmósfera en la cual el contenido de etileno se mantiene por medio de la filtración por filtros de carbón vegetal bromerizado. A l mismo tiempo el aire se mezcla con el CO, (que actúa de antagonista del etileno). Elevando la temperatura, eliminando el CO, y fumigando con etileno se pone en marcha el proceso de maduración justo antes de llegar al mercado.

La senescencia de los órganos de las flores está sujeta por lo general a una influencia estimulante del etileno. Así pues, los órganos del perianto de muchas flores (p. ej., orquídeas) pasan por una rápida senescencia desatada por la liberación de etileno después de la polinización. En las flores la senescencia transcurre mucho más rápidamente cuando se las separa de la planta madre. En cambio, a menudo se trata a las plantas cortadas con inhibidores (p. ej., el tionsulfanato de plata, el principio activo es el ion Ag + ) para aumentar su tiempo de mantenimiento. La inhibición de la biosíntesis del etileno a través de la técnica de antisense conduce, como en los frutos, también en las flores (p. ej., claveles) a una senescencia fuertemente retardada. Por el contrario, el etileno estimula de manera débil la senescencia de las hojas: las mutantes insensibles al etileno de Arabidopsis thaliana (v. 7.6.5.3) muestran una senescencia de la hoja completa, aunque algo retardada. La caída (abscisión) de hojas, flores y frutos, y a veces, en el álamo, también de ramas, forma parte del desarrollo normal de las plantas perennes. Así, el vegetal se desprende, por un lado, de los órganos innecesarios o ya incapa-

7.6 Control del desarrollo por fitohormonas

435

ees de funcionar (p. ej., ñores, que no son polinizadas o fecundadas; frutos, cuyas semillas empiezan a desarrollarse, y hojas incapaces de funcionar) y, por el otro, posibilita la diseminación de los frutos maduros. Las causas estructurales y fisiológicas de la caída de la hoja, de la flor y del fruto son muy parecidas, con lo que la caída de la hoja ha sido mejor estudiada.

1. fase: Mientras el suministro de I A A a través de la hoja sea suficiente, las células de la capa de separación, que son insensibles, no reaccionan con el etileno. Se interrumpe la diferenciación del tejido de separación.

Las plantas leñosas de follaje caduco pierden la hoja en otoño, las de hoja persistente y muchas de las tropicales la conservan todo el año. La pérdida del follaje puede ser necesaria bajo ciertas condiciones climáticas (períodos secos o desecación invernal, v. 6.3.3). a fin de evitar pérdidas de agua demasiado grandes. Pero todas las hojas se cargan, con el tiempo, a base de ir realizando la transpiración, de un lastre de iones (sobre todo Ca 2 \ que no puede ser transportado en sentido contrario por el floema, tabla 6-10), de modo que finalmente pasan a ser incapaces de realizar su función: su caída equivale, pues, a una eliminación de desechos.

3." fase: Las células del tejido de separación reaccionan con el etileno endógeno existente al formarse la celulasa, la poligalacturonasa y otros enzimas hidrolíticos. La actividad de estos enzimas lleva a la diferenciación de la capa de separación (descomposición de las láminas medias, de las paredes celulares) y al linal a la caída de la hoja. La caída prematura del fruto se puede evitar si se riegan las plantas con una solución con auxina de baja concentración (p. ej., «almacenaje en el árbol» en los cítricos).

La caída de la hoja (lo mismo vale para la caída de las flores y del fruto) se hace posible por la formación de un tejido de separación en ta base del pecíolo (v. fig. 7-61). Consta de pequeñas células parenquimáticas con pocos intercelulares. Este tejido de separación colocado tempranamente en el desarrollo de los órganos sólo se diferencia completamente bajo condiciones apropiadas. La separación propiamente dicha es un proceso activo, que requiere la síntesis de enzimas especiales, en particular la celulasa y la poligalacturonasa. La separación propiamente dicha se produce, según las especies, ya por descomposición de las láminas medias por la poligalacturonasa, ya por destrucción de las láminas medias y las paredes primarias por poligalacturonasa y celulasa, o de toda la célula. La diferenciación de la capa de separación está sujeta a los controles a través de diferentes fitohormonas, con las que la auxina ( I A A ) y el etileno desempeñan el papel protagonista. El proceso se divide en tres fases:

haz conductor

corteza

epidermis capa separadora

Fig. 7-61: Sección longitudinal de la región basal de un pecíolo de dicotiledónea con capa separadora bien constituida, todavía sin diferenciar. Según J.G. Torrey.

2." fase: Con la disminución del suministro de I A A (p. ej., porque empieza la senescencia) las células del tejido de separación se vuelven sensibles al etileno.

El tratamiento de las plantas con altas dosis de auxina no conduce, sin embargo, (por inducción de la biosíntesis del etileno). al efecto contrario. Así pues, en la guerra de Vietnam se utilizó como medio de defoliación la auxina sintética ácido 2,4.5-tricIorofenoxiacético (2.4.5-T) un pariente del 2.4-D (lig. 7-32) y componente del

agent orange. Dado la variedad de procesos agronómicos importantes que son regulados por el etileno. existen muchos usos comerciales de disgregadores del etileno (p. ej.. etel'on) o antagonista (p. ej.. Ag ). Entre ellos se cuenta la estimulación del flujo del látex a través del etileno en Hevea brasilietisis, el suministrador principal de caucho natural, cuya demanda sigue superando a la oferta. A través del tratamiento con etefon en las superficies cortadas se puede aumentar por tres veces la producción del látex que sale de los tubos laticíferos cortados.

7.6.5.3 Mecanismos moleculares de la acción del etileno El conocimiento sobre la vía de señalización para el etileno ha aumentado mucho en los últimos años. Los fundamentos para esto son los mutantes que se forman (del tomate y de Arabidopsis rhaliana), que sufren alteraciones en esta vía de señalización y gracias a las marcas fenotípicas provocadas en la raíz se pudieron descubrir fácilmente (fig. 762). Por un lado se trata de las mutantes resistentes al etileno etr y ers. y por el otro mutantes con la triple respuesta constitutiva (constitutive triple response, mutante ctr). El etileno une receptores homodímeros (es decir, formados por 2 subunidades iguales), que tienen un gran parecido con los reguladores bacterianos de dos componentes y que se localizan en el membrana plasmática. Hasta el momento, en Arabidopsis thaliana se conocen como mínimo 5 receptores del etileno, que en parte se dan en diferentes tejidos y en parte cooperan de manera todavía desconocida en la célula. El etileno se une con iones de Cu", que son parte de los receptores. Los lugares de unión han sido localizados en los segmentos que atraviesan la membrana cerca del terminal N de la proteína receptora. En ausencia de etileno, los receptores inhiben la vía señalizadora del etileno a través de la activación de la proteinquinasa codificada por el gen CTR\, que es un regulador negativo de esta vía señalizadora. Si el etileno une los receptores, se inhibe la interacción de los receptores con la proteinquinasa CTR1 y con ello se inactiva la quinasa. La

436

7 Fisiología del desarrollo

u n i ó n del etileno

etileno

2 mm

N

N

Cu

Cu

unión del etileno

PLASMALEMA

p. ej. ETR1

receptores

y y

ERS1

\t CITOPLASMA

[CTRlJ

quinasa

localización desconocida

i EIN2

1 [EIN3J NÚCLEO CELULAR

factor de transcripción

1 factor d e transcripción

(ERFL)

inicio d e la transcripción

+1 tipo silvestre en una atmósfera normal

tipo silvestre en una atmósfera con etileno

mutante efrl en una atmósfera con etileno

mutante c í r l en una atmósfera normal

Fig. 7-62: Fenotipos de plantitas nacidas de semilla del berro de Thale de tres días de vida, tras cultivo a oscuras y con diferentes condiciones para cada una. Al revés que el tipo silvestre, la mutante ef/1 no muestra una triple response después de añadirle etileno, mientras que la mutante cfrl también en ausencia de etileno adicional forma una triple response. Abreviaturas: fig. 7-63.

inhibición de la vía señalizadora del etileno provocada por la quinasa CTR1 se ve interrumpida más tarde por el etileno y así se activa la vía señalizadora. Esto explica por qué las mulantes ctr 1, que tienen mutaciones en el gen para la quinasa C T R 1 , presentan una triple respuesta constitutiva. También en ausencia de etileno tienen la vía señalizadora del etileno permanentemente activada. Algunos de los siguientes pasos también pudieron ser explicados. La quinasa CTR1 actúa -posiblemente por otras quinasas que se activan entre medio (¿refuerzo de la señalización?)- sobre una proteína de la membrana de función y localización todavía desconocidas, la proteína E1N2 (las mutantes ein son insensibles al etileno). Sus dominios de terminal C (fig. 7-63) activan el factor de transcripción E1N3, que a su vez induce la expresión del factor de transcripción E R F l (ERF. ingl. ethylen response factor). El ERFl une directamente el protoelemento «GCC-Box» de genes regulados por etileno y así activa la transcripción de estos genes en coordinación con los factores generales de transcripción (v. 7.2.2.2).

Fig. 7-63: La vía de señalización del etileno. Los receptores del etileno (p. ej., ETR1, ERS1) son homodímeros con un parentesco muy claro con los reguladores bacterianos de dos componentes. El etileno se une a los iones de Cu' en las regiones transmembranosas del receptor e interrumpe la correlación del receptor con la quinasa CTR1. En este proceso participan dos dominios del receptor: el dominio histidina-quinasa (H) y el dominio aspartil-fosfato (D), al que le faltan algunos receptores, p. ej. el ERS1. En la correlación interrumpida con los receptores del etileno la quinasa CTR 1, que cuando está activada (en ausencia de etileno) inhibe la vía de señalización subsiguiente, está desactivada. A través de la pérdida de la vía de la inhibición provocada por la CTR1 se activa la vía de señalización del etileno que viene a continuación. La proteína EIN2 (cuya manera de funcionar todavía se desconoce) activa el factor de transcripción EIN3, que a su vez induce la transcripción del gen para el factor de transcripción de ERFl. Éste se forma (en el citoplasma), es transportado a los núcleos celulares y se une a elementos cis específicos del etileno (ERE, ingl. ethylene response element) en los genes de los promotores regulados por etileno y activa, de esta manera, la transcripción. ERF (ingl. ethylene response factoi)] las otras proteínas tienen nombres que se derivan de los fenotipos de las montantes (v. texto, fig. 7-62): ef/"(ingl. ethylene resistant); ein (ingl. ethylene insensitive), cf/"(ingl. constitutive triple response). - Según C. Chang, modificado.

7.6.6 Otras sustancias señalizadoras con acción parecida a las fitohormonas Recientemente se ha identificado en las plantas un gran número de sustancias activas muy potentes, cuya manipulación científica ha recibido un gran impulso. En parte se han extendido en las plantas de manera ubiquitaria y hoy en día muchas son atribuidas a las fitohormonas (brasinó-

7.6 Control del desarrollo por f i t o h o r m o n a s |

437

lidos, v. 7.6.6.1, oxilipinas, v. 7.6.6.2), y en parte se pueden extender con ciertas limitaciones y cumplen tareas especiales (ejemplos en el cap. 9).

7.6.6.1 Brasinólidos Estos triterpenos. aislados por primera vez a partir de polen de la especie Brassica (de ahí el nombre), derivan en su biosíntesis del fitoesteroide cicloartenol formado de escualeno (fig. 6 - I 2 2 ) . Los mutantes del berro de Thale (Arabidopsis thaliana), que están alterados en determinados pasos de la biosíntesis del brasinólido (p. ej., dwfl, cbb 1, cbb3, ingl. dwarf. enano; cabbage, col), experimentan un crecimiento enano extremo y en apariencia se parecen a minúsculas coles. Añadiendo pequeñas cantidades de brasinólido se pueden normalizar y crecen hasta convertirse en plantas que florecen y dan fruto (fig. 7-65). Las mutantes insensibles al brasinólido ( d w f l , cbbl), que presentan un fenotipo parecido al que poseen las mutantes con carencia de brasinólido, no pueden restablecer su normalidad ni administrándoles dicha sustancia. Hasta el momento se desconocen los lugares en los cuales se realiza la biosíntesis del brasinólido, así como el transporte de los compuestos del lugar de síntesis al lugar de acción. En los brasinólidos se podría tratar más bien de reguladores del crecimiento con acción local que de fitohormonas en el sentido más restringido. El receptor del brasinólido es una proteinquinasa del grupo las autofosforilantes serin-treoninquinasa localizada en el plasmalema de las células vegetales. Se podría influir en la unión del brasinólido a su receptor a través de una cascada de fosforilaciones de proteínas sobre el estado de la actividad de la célula. Los detalles todavía no se conocen.

crecimiento normal

crecimiento alterado de una mutante con los brasinólidos diferenciados < (cbb3) ^

Fig. 7-65: Los mutantes del berro de Thale con una síntesis del brasinólido alterada (cbb3) presentan un crecimiento extremadamente enano en comparación con los tipos silvestres. Si se les aplica brasínólido pueden normalizarse. - Original por cortesía de T. Altmann.

7.6.6.2 Oxilipinas Desde hace pocos años se sabe que las plantas, y también los animales, disponen de sustancias de señalización cuya biosíntesis deriva de los ácidos grasos oxidados y la sustancia que deriva de allí se llama oxilipina. En los animales se trata del eicosanoide formado a partir del ácido araquidónico (p. ej., prostaglandina), en las plantas principalmente se trata del octadecanoide procedente del ácido a-linolénico. El ácido jasmónico y sus derivados, los jasmonatos, representan el grupo más importante. En 1962 se pudo identificar el jasmonato de metil, el meti-

farnesilpirofosfato

lester del ácido jasmónico, como el componente principal del perfume de jazmín. Hasta el momento no se ha encontrado ácido jasmónico en los procariotas; sin embargo, sí aparece en algunos hongos (p. ej., Lasiodiplodia theobromae), musgos y helechos, así como también generalmente en las plantas superiores. La biosíntesis empieza en los plástidos con la oxidación del ácido a-linolénico - q u e se libera de los lípidos de membrana- y con la formación del primer metabolito cíclico: el ácido 12-oxo-fitodieno.

ácido mevalónico

- y

i

cicloartenol

brasinólido

Fig. 7-64: Formación del brasinólido a partir del cicloartenol. Los mutantes del berro de Thale con una síntesis del brasinólido alterada (dw], cbb3) presentan fuertes alteraciones en el desarrollo (dwf, ing. dwarf, enano; cbb, ing. cabbage, col).

438

7 Fisiología del desarrollo

lipidos de membrana H2O 18

13

=

=

factores de herida

Itpdiás

=

V V V VWV

C

OOH

El crecimiento y la diferenciación, o sea. la morfogénesis, no sólo se regula mediante procesos endógenos. Más bien, dentro del marco de la norma de reacción fijada genéticamente, el desarrollo está influenciado considerablemente por factores externos. Justamente las plantas, que están ligadas a su posición, están muy expuestas - a diferencia de los organismos que se mueven libremente- a las influencias externas, fluctuantes. y tienen que reaccionar a ellas mesuradamente.

ácido a-linolénico

o 2 - J lípojcigeoasú OOH v

=

v

H

• /

=

w

OOH

c

w

ácido 13-(S)-hidroperoxioctadecatrieno alienúudo'sintetisa

1

•#-

álk>nóxido«k$¿

COOH ácido 12-oxo-pitodieno (OPDA) PLASTIPIOJ

o

c o

^Cx^^

°

h fuerzas mecánicas

ácido 12-oxo-pitodieno (OPDA) NADPH + H*

OPDA-reduaasa

NADP*

7.7 Control del desarrollo por factores externos

j «

•

•

La realización de la configuración específica de la especie, es decir, la expresión de sus caracteres de organización y adaptación, se regula endógenamente. Sin embargo, estos caracteres se ven modificados respectivamente por las condiciones ambientales que afectan al individuo. Qué tamaño y qué edad alcanzará, p. ej., una fanerógama, cuándo se producirá el cambio irreversible del desarrollo vegetativo al reproductivo, cuántas flores, granos de polen o semillas va a producir, todo ello depende decisivamente del suministro de agua y alimentos, así como de la temperatura y la luminosidad. Según el factor que actúe, al sobrevenir los efectos se habla de higromorfosis (el factor es la humedad), trofomorfosis (alimentos), termomorfosis (temperatura), fotomorfosis (luz) y morfosis condicionadas fotoperiódicamente. A ellas nos aproximaremos en los próximos puntos.

'

O

¿i 3* ^oxidación i

brasinólidos

V-S^/COOH ácido yasmónico

i

MICROBODY

Nos limitaremos a aquellos procesos para los cuales los factores externos que los provocan no sirven de fuente de materia o energía, sino que actúan como señales desencadenantes, o sea, únicamente suministran la energía para que se inicie el mecanismo, pero no para que transcurra la reacción inducida (para señales como desencadenantes de mecanismos de movimiento, v. 8.1)

etileno

7.7.1 La acción de la temperatura Fig. 7-66: Biosíntesis del ácido jasmónico y su regulación en el berro de Thale (flecha roja: factores activos que inducen la transcripción del gen correspondiente).

El ácido jasmónico se crea a partir del ácido 12-oxofitodieno en los glioxisomas o en concreto los peroxisomas tras la reducción del anillo de ciclopentenona y de la disminución de la cadena lateral (debido a 3 ciclos de p-oxidación) (fig. 7-66). La presencia del ácido jasmónico aumenta tras una herida (p. ej. si un animal come una planta) o a menudo tras la infección con agentes patógenos. Este ácido participa en la reacción de defensa que se desencadena en contra de un agente patógeno (v. 9.3) o de un herbívoro (v. 9.4). El ácido jasmónico introducido desde el exterior actúa de inhibidor del crecimiento y estimula la senescencia de la hoja. Juntamente con el etileno y el indol-3-acético, el precursor de la biosíntesis, el ácido 12-oxo-fitodieno, interviene en el control de las reacciones del crecimiento de las plantas según una fuerza mecánica (v. 8.3.2.4).

Del mismo modo que las reacciones químicas en general, los procesos metabólicos de las células mantienen una dependencia respecto a la temperatura (v. 6.1.6.4), y el rango de temperatura dentro del cual tiene lugar el crecim i e n t o en un organismo viene determinado por las propiedades bioquímicas, fisiológicas y morfológicas adquiridas (v. 13.3). La dependencia del crecimiento respecto a la temperatura sigue, por regla general, una curva característica óptima (fig. 7-67).

7.7.1.1 Termoperiodicidad y termomorfosis El óptimo de temperatura para el crecimiento del vástago de muchas plantas varía a menudo de forma periódica en el curso del día, es decir, estas plantas están adaptadas al cambio de temperatura entre el día y la noche y se desarrollan de modo óptimo sólo si se da esta oscilación regu-

7.7 Control del desarrollo por factores externos

439

óptimo 30

v

35

Ceiba'> 4 pentandra

20-

c
mínimo

„

máximo

10

Pinus ponderosa ......

30

w

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0

i

1

1

1

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5

10

15

20

25

30

35

40

45

Saintpauüa

25

a>

50

temperatura (°C)

2 3 20 2
Sequoia

CL

Fig. 7-67: Crecimiento longitudinal de las raíces de Lupinus luteusen 24 horas, bajo distintas temperaturas.

15

(" fi'jSnnia

A

Matthiola

/ ftnu5 'f Ageratum

Papaver Viola

moperiodicidad.

%Cortea

n.'

.«

10

lar (fig. 7-68. 7-69). Este fenómeno se designa por ter-

•

Citrus sinensis

i

^ :

-o

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aeda

M ' B e l l i s 10

15

-r20 20

-r25

30

35

temperatura de día (°C)

Los procesos provocados por la acción de determinadas temperaturas se llaman termomorfosis. Un ejemplo de éstas es la heterofília del ranúnculo de agua (Ranunculus aquatiUs, v. 11.2). Las hojas acuáticas, divididas en folíolos. se desarrollan si la temperatura del agua profunda es de 8-18 "C. A l aumentar la temperatura del agua hasta 23-28 "C (rango de temperatura del aire), las hojas acuáticas se desarrollan con la morfología de las que se forman en el espacio aéreo (limbos foliares apedazados). Este proceso también se puede provocar suministrando ácido abscísico. Por ello la temperatura del aire, alta en comparación con la del agua, también podría provocar, al inducir la formación de «hojas aéreas», pérdidas de turgencia, que tienen lugar debido a la transpiración de las «hojas aéreas» y conducen a un reparto de ácido abscísico en estas hojas (v. 7.6.4.2). A menudo, en el curso del desarrollo de las plantas, se dan fases sensibles a la temperatura. En las petunias, por ejemplo, el mosaico de colores de las flores viene deter-

Fig. 7-69: Temperatura óptima para el crecimiento del vástago de distintas plantas. - Según distintos autores, según W. Larcher.

minado por aquella temperatura que predomina durante una fase corta determinada del desarrollo de los capullos. La floración simultánea en masa de ciertas orquídeas y otras plantas (por ejemplo el cafeto y algunas especies de bambúes), que se observan a menudo en los trópicos, parece también ser debida a la acción de un estímulo frío de corta duración (enfriamiento por fuertes tormentas después de un período seco), el cual sincroniza el desarrollo de las yemas florales. Como acciones desencadenadas por la temperatura en el desarrollo de las plantas, son particularmente significativas la rotura del reposo de semillas y yemas, así como la inducción a la floración.

7.7.1.2 Suspensión de estados de reposo debido a la acción de temperaturas 30-

determinadas temperatura durante el

E

£

fotoperíodo, 26,6 °C;

20

la temperatura de la

C
noche aparece

temperatura

en las abscisas

constante

u -O

T3 OJ ~o

10-

(día y noche)

W

ez

cu 04 30

i

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25

20

15

10

temperatura (°C)

Fig. 7-68: Crecimiento longitudinal diario de tallos de tomate bajo temperaturas distintas, pero iguales respecto al día y la noche (curva negra) y bajo una temperatura diaria de 26,5 °C y distintas temperaturas de noche, como se muestra en el eje de abscisas (rojo).

La interrupción del reposo de semillas y yemas debido a la acción de determinadas temperaturas (en general, bajas) se llama estratificación. Muestran una necesidad de estratificación las semillas de muchas hierbas y plantas leñosas: son activas, en general, a este respecto, temperaturas poco superiores al punto de congelación (0-5 °C, fig. 7-70); sólo pocas especies (p. ej., algunas plantas de alta montaña) necesitan temperaturas bajo cero. Algunas semillas (p. ej., del algodón, soja, mijo) necesitan altas temperaturas para poder germinar, mientras que en otras es la oscilación de la temperatura a lo largo del día la que favorece especialmente la germinación (p. ej., Poa pratensis). Sólo son estratificables las semillas hinchadas, no las secas, lo que demuestra que la acción del frío tiene carácter bioquímico. Algunas semillas sólo germinan después de haber estado sometidas a bajas temperaturas (p. ej.. las de Fraxinus excelsior), en

440

I 7 Fisiología del desarrollo

dir con la inducción de sus primordios; v. infra). En países con inviernos templados, como California o Sudáfrica, puede ser difícil el cultivo de ciertas clases de frutales (p. ej., el melocotonero) porque los fríos no son suficientes para las yemas. Las yemas son sensibles al frío por sí mismas. El proceso podría consistir en una regulación diferencial de genes. Los procesos siguientes son a menudo reducción del contenido en sustancias inhibidoras (p. ej., ácido abscísico) y aumento de la concentración de otras hormonas. Pero como con giberelina. por ejemplo, se pueden hacer brotar las yemas antes y después del reposo, pero no durante el mismo; la terminación del reposo por acción del frío no puede ser debida a una mayor formación de dicha hormona.

temperatura (°C)

Fig. 7-70: Influencia de un tratamiento al frío durante 85 días a las temperaturas indicadas sobre la germinación del manzano.

otras especies la germinación se acelera (p. ej., en especies de P¡nus). La duración necesaria de la acción del frío es también propia de la especie (por lo común corresponde a algunas semanas). En algunas especies, sólo necesita frío la semilla intacta, mientras que el embrión aislado germina directamente (p. ej., Acer pseudoplatanus); en otras, en cambio, también el embrión debe ser estratificado (p. ej., Sorbus aucuparia). Algunas semillas o frutos sólo germinan la segunda primavera después de la siembra (p. ej., Crataegus o Cotoñeáster); debido a su cubierta dura y poco permeable, el embrión no llega a hincharse durante el primer período de frío y sólo se estratifica en el segundo invierno, después de que la cubierta haya sido deteriorada en verano por la acción de microorganismos. En algunas liliáceas (p. ej., Convallciria, Polygonatum, Trillium) son necesarios 2 períodos fríos por otros motivos: El primer invierno interrumpe sólo el reposo de la raíz embrionaria y únicamente el segundo hace posible el crecimiento del epicótilo. En otros vegetales (p. ej., el albaricoquero o Paeonia suffruticosa), la raíz puede germinar, ciertamente, sin intervención del frío, pero el epicótilo sólo crece después de la estratificación.

Las bajas temperaturas detienen el reposo de las semillas de maneras diferentes, a menudo complejas. Pueden hacer más permeable el episperma, pueden acelerar la posmaduración, pueden provocar acciones hormonales o enzimáticas o disminuir la cantidad de sustancias inhibidoras (p. ej., ácido abscísico). Muchas veces, la adición de giberelina puede sustituir la acción del frío (v. 7.6.3.3), pero no se ha aclarado aún si las bajas temperaturas actúan realmente elevando el nivel de giberelina endógena o disminuyendo la concentración de antagonistas de la giberelina (p. ej., ácido abscísico). El desarrollo de la semilla que se establece después de la estrat i f i c a c i ó n ( g e r m i n a c i ó n y desarrollo de la planta) se corresponde en general, cuando el rango de temperatura es su óptimo, con el crecimiento vegetativo de la especie o ecotipo (v. 13.3). Lo mismo que sobre muchas semillas, las bajas temperaturas actúan también sobre muchas yemas como señal para terminar el reposo endónomo (determinado por factores internos). También en este caso son necesarias algunas semanas a temperaturas alrededor de 0-5 C, pero las yemas florales requieren una acción del frío algo más prolongada para terminar el reposo (que no hay que confun-

Las endósporas de los bacterios de los géneros Bacillus y Clostridium y las esporas de los hongos coprófilos, en muchos casos, necesitan un choque térmico para terminar el reposo de las esporas. En las últimas, este calentamiento se produce en el paso por el tracto digestivo de animales de sangre caliente, de modo que las esporas activadas pueden germinar inmediatamente en las deyecciones, su sustrato natural. El mecanismo causal de esta activación térmica aún se conoce poco. En muchos hongos, sobre todo en aquellos cuyo ciclo vital está ligado a plantas superiores (p. ej., hongos de micorriza y fitopatógenos, v. 9.2.3, 9.3.2), el reposo de las esporas es interrumpido por el frío. Ello hace, seguramente, que las esporas no germinen en otoño, sino sólo en primavera.

7.7.1.3 Inducción de la floración por acción de determinadas temperaturas La inducción de la formación de flores debido a la acción de determinadas temperaturas se llama vernalización. En contraposición a la estratificación, en la cual el estímulo de temperatura siempre actúa localmente, y por lo tanto sólo reaccionan las partes de la planta que están expuestas al factor de temperatura (p. ej., frío), en la vernalización entra en acción otro factor o mezcla de factores («vernalina»), todavía desconocido, el cual se propaga sistemáticamente en el tallo. Basta con que algunas hojas aisladas estén expuestas al estímulo que vernaliza para conseguir la inducción de la floración de la planta entera (v. abajo). Todas las especies que necesitan frío para ser inducidas a la floración pueden ser vernalizadas en estado desarrollado, folioso, algunas también como embriones, en la semilla. Entre estas últimas que, en general, sólo son estimuladas a la floración por el frío, pero que también llegan a la floración sin él (requieren el frío facultativamente), se encuentran, al lado de la mostaza blanca (Sinapis alba) y la remolacha beta (Beta vulgaris), también los cereales de invierno (centeno, trigo y cebada), plantas en que dichos procesos han sido estudiados con cuidado (fig. 7-71). En los cereales se distinguen variedades de verano, que se siembran en primavera y maduran en verano, y razas de invierno, que necesitan primero un período frío y finalmente días largos para florecer y fructificar. Por eso los cereales de invierno se siembran en otoño y maduran el verano siguiente. Por lo común, son más productivos. Las diferencias entre los cereales de verano y los de invierno están fijadas genéticamente. Las temperaturas bajas, activas para el centeno de invierno, están entre +1 y +9 "C. Como el efecto requiere oxígeno y se intensifica si se aña-

7.7 Control del desarrollo por factores externos

441

ración inducido por la vernalización puede ser transmitido por una estaca de una planta vernalizada de una raza bienal del beleño injertada a un individuo no vernalizado de la misma raza, con lo que éste florece; igualmente puede ser transmitido por injerto de la raza de Hyoscyamus niger anual, inducido a florecer por acción del día largo, y asimismo por injerto de estaca de otras especies de solanáceas inducidas a florecer por vernalización. o por el fotoperíodo. El principio material que se origina en la vernalización se ha llamado vernalina. Es dudoso - y no improbable- que la vernalina sea idéntica a la postulada hormona de floración (florígeno; v. 7.7.2.2). Posiblemente la vernalina esté constituida por giberelinas; en todo caso, en las plantas que necesitan frío, la acción de éste puede ser reemplazada muchas veces por giberelina (v. 7.6.3.3). En cambio, está claro que la giberelina no puede sustituir al florígeno (v. 7.7.2.2).

d u r a c i ó n del t r a t a m i e n t o al frío ( d )

Fig. 7-71: Dependencia de la represión de la floración del centeno de invierno (centeno de Petkus) con la duración del tratamiento al frío a 1 -2 °C del cariopsis. El tiempo hasta la floración en correspondencia a la vernalización se indica en las ordenadas. - Según O.N. Purvis y F.G. Gregory.

de azúcar, se trata evidentemente de un proceso bioquímico que consume energía. En el centeno de invierno, el frío debe actuar sobre el embrión, lo que ya es posible 5 días después de la fecundación de la ovocélula. En las plantas de centeno ya germinadas, el meristema apical es el lugar de recepción del estímulo frío. Hasta una duración de vernalización de unos 20 días, la prolongación de la acción del frío tiene por consecuencia un acortamiento del tiempo que separa la siembra de la floración. Por consiguiente, en esta planta, que requiere facultativamente el frío, la vernalización parece que adelanta progresivamente hasta llegar a un máximo. Es favorable también a esta idea el hecho de que el efecto de vernalización desaparece tanto más fácilmente (desvernalización) mediante tratamiento por altas temperaturas (en el centeno de Petkus, p. ej., dos días a 40 °C), cuanto más corta fue la duración de la vernalización precedente; en las plantas completamente vernalizadas, la desvernalización es imposible. Cuando una planta de centeno ha sido vernalizada transmite este estado sin señales de debilitación a todos los tejidos que se forman de nuevo, incluidos los puntos vegetativos. Se encuentran también otras especies que necesitan la acción del frío para llegar a florecer entre las anuales de invierno, las bienales y las perennes. Entre las anuales de invierno, al lado de los cereales de invierno están Erophila venia. Verónica agrestis y Myosotis discolor. Las bienales suelen formar una roseta aplicada al suelo en el primer año y sólo en el segundo año. después de la acción del frío, desarrollan la inflorescencia, con frecuencia únicamente cuando llegan los días largos (v. 7.7.2.2). A este grupo pertenecen, entre otros, la remolacha (Beta vulgaris), el apio de agua (Apium graveolens). la col y otras especies de Brassica, razas bienales de beleño negro (Hyoscyamus niger) y de digital (DigitaUs purpurea). En un invernadero caliente o en la zona climática correspondiente, estas plantas permanecen vegetativas durante años. Se ha estudiado en detalle sobre todo la raza bienal de Hyoscyamus niger. Necesita primero un período frío y luego días largos (¡en este orden!) para llegara florecer. El estímulo a la flo-

Algunos ejemplos de especies perennes que sólo florecen después de un período frío son algunas prímulas, violetas, especies de Cheiranthus y variedades de crisantemos, ásteres, claveles, así como Lolium perenne (raygrás inglés); cada invierno deben ser vernalizadas de nuevo. En Lolium perenne, las flores se constituyen a consecuencia de la vernalización en invierno, pero los tallos floríferos sólo se desarrollan con día largo (> 12 h, en marzo: v. 7.7.2.2). Por ello, los estolones formados de nuevo no producen flores hasta que son vernalizados en el invierno siguiente. En ciertas clases perennes de crisantemos de jardín, al período frío debe seguirle uno de días cortos para que lleguen a florecer; por ello florecen en otoño. En estos crisantemos el estímulo a la floración inducido por el frío no puede ser transferido mediante injerto de una planta vernalizada a otra no inducida, ni siquiera de un cono vegetativo localmente vernalizado a otro no vernalizado del mismo individuo.

Todavía se sabe poco sobre los procesos bioquímicos que se dan en la vernalización. Se espera que los análisis genéticos de la formación de flores (v. 7.4.3), es decir, del proceso de inversión del desarrollo del meristema del tallo al meristema de las flores en los conos vegetativos, traigan respuestas importantes a la pregunta.

7.7.2 La acción de la luz La luz es el desencadenante de varios tipos de acciones en todas las plantas inferiores y superiores, sean fotosintéticamente activas o no. Así, la orientación en el espacio tanto de plantas libremente móviles (como algas unicelulares) como también de órganos de plantas fijas (v. 8.3.1.1), e incluso de orgánulos dentro de las células (giro de los cloroplastos, v. 8.2.2), se dirige a menudo de forma decisiva mediante la luz.

7.7.2.1 Fotomorfogénesis y escotomorfogénesis Los procesos de desarrollo inducidos por la luz se llaman fotomorfosis, el proceso completo de desarrollo dirigido por la luz, fotomorfogénesis (gr. phos, luz). Mientras que en plantas inferiores, helechos y muchas gimnospermas el desarrollo a oscuras se da de forma similar al desarrollo con luz (p. ej., biosíntesis de clorofila también a oscuras), las angiospermas muestran un desarrollo muy distinto con luz y a oscuras. Si una angiosperma que crece a la luz sigue su camino sin ésta entonces se espiga demasiado deprisa. Este proceso se llama etiolación. Por eso las plán-

442

7 Fisiología del desarrollo

tulas de angiospermas que van creciendo a oscuras se denominan también etioladas. A l cabo de poco tiempo de iluminar plantas etioladas ya se produce la fotomorfogénesis (desetiolación). El desarrollo de las angiospermas a oscuras, muy debilitado, se llama escotomorfogénesis (gr. skotos, oscuridad). Como han mostrado los experimentos con mutantes, se trata aquí de una represión activa de la fotomorfogénesis a oscuras. Debido a la pérdida de los genes COP y DET respectivamente en Arabidopsis thaliana, estas plantas muestran también a oscuras un desarrollo como a la luz: crecen desetioladas; en otras palabras, muestran una fotomorfogénesis constitutiva (cop. ingl. constitutive photomorphogenesis; del, ingl. deetiolated). Se dan fotomorfosis en la mayoría de las plantas. En la flagelada Chlamydomonas, por ejemplo, la luz estimula la formación de células sexuales. Las esporas de helecho, si germinan a oscuras bajo luz roja, forman un tubo celular filamentoso (protonenia. como en los musgos) y sólo producen el protalo con luz blanca o azul. También los hongos necesitan luz azul (y, en parte, luz U V ) para una morfogénesis normal. Así, en algunos basidiomicetes, si no hay luz, el pie de los espococarpos se alarga y el «sombrerillo» se reduce. Las distintas escoto- o fotomorfosis de las plantas superiores se pueden comprender mejor comparando etioladas con plántulas de la misma edad que han crecido con luz (fig. 7-72, tabla 7-5). Los vástagos de plántulas etioladas de las dicotiledóneas presentan entrenudos, y a menudo también pecíolos, muy alargados, limbos foliares rudimentarios, y un cayado de la plúmula (cayado del hipocótilo, epicótilo).

4

3

A

Wf W

4

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2

7ffiffiffi7%7777777777777777777777777777/77777777777Z

Fig. 7-72: Plántulas de Vicia faba de 5 días de edad (A) y de 3 semanas mantenidas en la oscuridad (B), y a la luz (C). Los números indican los nudos correspondientes. El cayado de la plúmula solamente se observa en plántulas etioladas jóvenes y en el estadio que se muestra ya ha desaparecido (1/3x, aproximadamente). - Según W. Schumacher.

Tabla 7-5: Algunas fotomorfosis de la plántula de la mostaza blanca (Sinapis alba).

Fotomorfosis Inhibición del crecimiento longitudinal del hipocótilo Inhibición del transporte a partir de los cotiledones Crecimiento en superficie de los cotiledones Desarrollo de la lámina de los cotiledones Formación de pelos en el hipocótilo Abertura del cayado del hipocótilo (= cayado de la plúmula) Desarrollo de las hojas primarias Formación de los primordios de las hojas consecutivas Aumento de la capacidad de reacción gravitrópica negativa del hipocótilo Formación de elementos del xilema Diferenciación de los estomas en la epidermis de los cotiledones Diferenciación de «plastidios» en el mesófílo de los cotiledones Cambios en la intensidad de la respiración celular Síntesis de antocianos Aumento de la síntesis de ácido ascórbico Aumento de la acumulación de clorofila a Aumento de la síntesis de RNA en los cotiledones Aumento de la síntesis de proteínas en los cotiledones Intensificación de la descomposición de grasas de reserva Intensificación de la descomposición de proteínas de reserva Según H. Mohr.

Esta curvatura del vástago embrionario se produce en particular en plántulas jóvenes y protege el meristema apical durante el crecimiento a ras de suelo. Además, apenas se forman elementos de sostén ni haces conductores, y también falta por lo común la síntesis de pigmentos (clorofila, carotinoides, antocianos). La delicadeza de los vástagos u hojas etiolados es comúnmente conocida, por ejemplo, en los espárragos (Asparagus), en la lechuga (Lactuca) o en las endivias (Cichorium). En algunas monocotiledóneas, más que los tallos, son las hojas las que experimentan un fuerte alargamiento. En los vástagos embrionarios hay que señalar, entre los sintonías fisiológicos de etiolación, un débil desarrollo del gravitropismo negativo y una sensibilidad fototrópica positiva acentuada (v. 8.3.1.1). La utilidad ecológica de la escotomorfogénesis o del ahilamiento respectivamente reside en que la planta que está a oscuras (p. ej., a ras de suelo o en una grieta de roca) destina todo el material disponible a llevar los órganos asimiladores hasta la luz. Las fotomorfosis (tabla 7-5) sirven especialmente para facilitar, j u n t o a la estabilidad del vástago en el espacio aéreo, los trabajos fotoautótrofos, y proteger el vástago de la influencia de la radiación de onda corta (formación de pigmentos protectores de UV, p. ej., antocianos). Tenemos un caso especial de fotomorfosis en la influencia que ejerce la luz en la polaridad de las células o en la dorsiventralidad de los tejidos y órganos. Aquí son significativas las diferencias de intensidad de iluminación. Ya se trató la polaridad de la célula con anterioridad (v. 7.3.3). En el desarrollo de los propágulos de la hepática Marchantía (v. 11.2) es. en primer término, la luz la que determina qué lado va a diferenciarse como haz y cuál como envés. En muchos protalos de helecho, los órganos sexuales y los rizoides sólo se for-

7.7 Control del desarrollo por factores externos

443

man en el lado sombreado (v. 11.2). En numerosos árboles, todo el aspecto de su ramificación viene fuertemente influido por el hecho de que sólo brotan las yemas del lado iluminado. También la dorsiventralidad de las ramas laterales de algunas coniferas (p. ej., Thuja, Thujopsis) es inducida por la luz que incide unilateralmente. mientras en otros casos lo operativo es la gravedad (Taxus. Picea, v. más adelante).

Muchas de las plantas adaptadas a intensidades de luz elevadas («plantas del sol», también llamadas «plantas que evitan la sombra»), pero no las «plantas de sombra», cuando se ven sombreadas por otras plantas, reaccionan adaptándose morfológicamente, lo cual es una etiolación parcial, especialmente con un aumento del crecimiento por dilatación. A menudo el efecto del crecimiento ya se da si disminuye la densidad de luz, antes de que se llegue a un sombreado directo, y entonces se provoca gracias a la luz reflejada por las plantas vecinas. Esta «reacción de evitar la sombra» sirve, igual que la etiolación. para exponer los órganos de asimilación a la iluminación más efectiva posible. También en muchos árboles planifolios se reconoce una anatomía en sus hojas estrechamente relacionada con la luminosidad. Las hojas de sol, situadas en la parte exterior de la copa, en particular en el lado más soleado, el del sur, suelen poseer células en empalizada más altas (y aun a veces dispuestas en mayor número de estratos superpuestos) y son más gruesas que las hojas de sombra del interior de la copa o del lado norte (fig. 7-73). Las hojas de sombra no muestran sólo una menor cantidad de proteína soluble -referida a la superficie foliar o a la cantidad de c l o r o f i l a - que las hojas a la luz, lo que sobre todo se debe a una menor concentración de rubisCO, sino también muchas otras adaptaciones del sistema fotosintético (v. 6.5.11.1). También la forma de las hojas y de los tallos puede ser influida por la luz. Campanilla rotundifolia, por ejemplo, sólo forma hojas redondeadas cuando la luminosidad es débil; si es fuerte, produce hojas estrechas, mientras que en Opuntia y Nopalxochia, allí donde la luz es intensa, se forman tallos aplanados en vez de radiados (fig. 4-34).

7.7.2.2 Morfosis inducidas por el f o t o p e r í o d o Recibe la denominación de fotoperíodo la duración de la fase de iluminación dentro de un día de 24 horas, en el lugar natural, pues, «la duración del día». Puede variar considerablemente según la latitud geográfica y la época del año, y en la Tierra solo es igual durante todo el año en el ecuador. Cuanto más elevada es la latitud geográfica, las fluctuaciones del fotoperíodo a lo largo del año son mayores: a 30 "N (El Cairo, Delhi) dura entre 14 y 10 horas, a 45 °N (Burdeos, Mineápolis), entre 15,5 y 9 horas, a 60 "N (Estocolmo, San Petersburgo) entre 19 y 6 horas; paralelamente, se acentúan las estaciones del año y sus particularidades climáticas. Como fotoperiodieidad se entiende la totalidad de las morfosis que se provocan a lo largo del fotoperíodo. En este caso, la cantidad de energía lumínica recibida - p o r encima de una intensidad umbral de radiación de 10 ' hasta 10 W m ' - no desempeña prácticamente ningún papel, de modo que eventualmente la luna llena (intensidad de

Fig. 7-73: Sección transversal de hojas de Fagus sylvatica. A Hoja crecida al sol, B hoja expuesta a media luz, C hoja de sombra (340x, aproximadamente). - Según F. Kienitz-Gerloff.

iluminación de 5 • 10 ' W m : ) puede ser fotoperiódicamente importante. La duración relativa del día o la noche, respectivamente, puede influir en: • la inducción a la floración, • el principio y el final de los períodos de reposo, • la actividad del cámbium, • la tasa de crecimiento, • la formación de órganos de almacenamiento (p. ej., tubérculo de patata), • la formación de resistencia a la helada, • la caída de hojas, así como eventualmente la ramificación, el enraizamiento adventicio, la forma y suculencia de las hojas y la formación de pigmentos. Se distingue entre plantas macrohémeras. en las cuales la morfosis regulada fotoperiódicamente solo se desencadena cuando el fotoperíodo supera la llamada duración crítica del día. particular de cada especie, y las plantas microhémeras, en las cuales para desencadenar morfosis inducidas fotoperiódicamente no debe superarse una duración crítica del día propia de cada especie. Las plantas que no muestran ninguna relación de este tipo con el fotoperíodo se llaman fotoperiódicamente neutras. La regulación fotoperiódica mejor estudiada es la inducción a la floración, a la que nos referiremos a continuación. La duración crítica del día para la reacción de una planta microhémera puede por cierto ser mayor que la de una macrohémera (fig. 7-74). En la inducción a la floración de la microhémera Xanthium pensylvünicum, por ejemplo, es de 15,5 h (y este tiempo no debe ser superado para inducir la floración); en la macrohémera Hyoscyamus niger la duración crítica del día es de unas 11 h (tiempo que debe ser superado para que se desencadene la floración). Con una duración del día de 13 horas, pues, ambas especies florecen. Como muestra la tabla 7-6, el esquema sencillo para clasificar entre especies macrohémeras. microhémeras y fotoperiódicamente neutras se debe precisar. Así pues, hoy se distingue entre macrohémeras y microhémeras cualitativas o absolutas y cuantitativas, pues no todas las especies reaccionan según el «principio del lodo o nada» descrito anteriormente, e incluso variedades y especies distintas pueden reaccionar de forma distinta en lo que se refiere a la inducción fotoperiódica a la floración. Así, muchas especies o

444

7 Fisiología del desarrollo

diferentes, uno tras otro, antes de florecer. Una macromicrohémera puede florecer en las condiciones naturales de Europa sólo durante los días cortos de otoño, pero no en los días cortos de primavera.

duración del fotoperiodo (h)

Fig. 7-74: Relación entre la formación de flores de una planta microhémera (Pharbitis nil) y una macrohémera (mostaza blanca, Sinapis alba) y la duración de la iluminación diaria. - Según M. Wilkins.

razas, inicialmente consideradas como «fotoperiódicamente neutras», florecen prácticamente bajo todos los fotoperíodos (en experimento, a menudo también bajo luz continua y, en algunos casos, si la nutrición es adecuada, incluso estando siempre a oscuras;

p. ej., Hordeum. Raphanus, Cuscuta), pero son fuertemente estimuladas si se prolonga la duración de la iluminación diaria en la inducción a la floración ( c u a n t i t a t i v a m e n t e macrohémeras: mediante la prolongación del fotoperiodo; c u a n t i t a t i v a m e n t e m i crohémeras: mediante el acortamiento del fotoperiodo). A l lado de las macro y microhémeras hay también m a c r o m i c r o -

hémeras (p. ej., Kalanchoe daigremontianum o la solanácea Ces-

trum noclurnum) y micromacrohémeras (p. ej., Campanula médium, Trifolium repens), plantas que necesitan dos fotoperíodos

Está claro que debe existir una relación entre las zonas donde se extiende una planta y su comportamiento fotoperiódico: las plantas tropicales deben ser microhémeras o neutras, porque en los trópicos no existen días largos (jamás fotoperíodos de más de 12-14 h). En cambio, las plantas de latitudes elevadas son en muchos casos macrohémeras: deben florecer en el buen momento (verano), para poder madurar frutos y semillas antes de la llegada del invierno. En las latitudes medias (35-40°), de las que proceden muchas plantas de cultivo, existen macro y microhémeras. A menudo se reconocen relaciones con la posición de un período seco en el año: las plantas de regiones con sequía invernal (ciertas zonas de India, China y América Central) son en general microhémeras, las de regiones con sequía estival (algunas partes de la región mediterránea, de Próximo Oriente y Asia Central) son en cambio macrohémeras. En su propia patria, las microhémeras deben florecer y fructificar antes del invierno, las macrohémeras temprano en verano; así pueden pasar el período seco en estado de semilla. El número de ciclos de inducción necesarios para provocar la floración es muy variable según las especies. Así, en las microhémeras Xanthium pensylvanicum y Pharbitis nil basta un único día corto, en la macrohémera Lolium temulentum un solo día largo, mientras Salvia occidentalis requiere 17 días cortos y Plantago lanceolata 25 días largos. Mientras las macrohémeras naturalmente pueden ser también inducidas por la luz continua, las microhémeras sufren hambre si se mantienen en la oscuridad continua;

Tabla 7-6: Dependencia de la inducción a la floración con el fotoperiodo en distintas plantas. Plantas macrohémeras

Plantas neutras

Plantas microhémeras

* Avena sativa *Triticum aestivum *Secale cereale *Anthoxanthum odoratum *Festuca pratensis *Lemna gibba *Lolium temulentum *Phleum pratense *Poa pratensis 'Anagallis arvensis Arabidopsis thaliana *Begonia semperflorens *Beta vulgaris * Vicia sativa * Trifolium pratense *Sinapis alba 'Hyoscyamus niger 'Nicotiana tabacurrí 'Digitalis purpurea' * Hordeum vulgaré *Lactuca sativa1

Agrimonia eupatoria Cardamine amara Cucumis sativus Euphorbia lathyris Fagopyrum esculentum Helianthus tuberosus Pastinaca sativa Poa annua Senecio vulgaris Stellaria media Taraxacum officinale Thlaspi arvense

Cannabis sativa *Chrysanthemum indicum 'Chrysanthemum hort. 'Coffea arabica Dahlia variabilis *Glycine max * Kalanchoe blossfeldiana 'Lemna perpusilla 'Perilla ocymoides 'Xanthium pensylvanicum Saccharum officinarum 'Setaria virdis *Euphorbia pulcherrima 'Amaranthus caudatus 'Pharbitis nil

Nicotiana tabacurrí' Digitalis purpurea' Hordeum vulgaré' Lactuca sativa' Oryza sativa1 Phaseolus vulgaris1 Soja hispida1 Solanum tuberosum' Zea mayé

'Nicotiana tabacurrí'

Solanum tuberosum 5

'Oryza sativá 'Phaseolus vulgaris Soja hispida'' Solanum tuberosum" *Zea mayé

= especies aisladas * = cualitativamente (absolutamente) macrohémeras y resp. microhémeras; todo el resto reaccionan cuantitativamente.

7.7 Control del desarrollo por factores externos

son necesarias al menos 2-5 horas de luz para sostener en actividad la fotosíntesis. La situación fotoperiódica, por regla general, es percibida por las hojas. A menudo basta la exposición de una hoja (o una parte de una hoja) que esté en condiciones de ser inducida para provocar la floración. Así, oscureciendo una hoja de una microhémera mantenida bajo día corto, se puede causar la inducción a la floración. Dado que la inducción a la floración tiene lugar en el cono vegetativo del vástago (para el control molecular de la formación de flores, v. 7.4.3), el estímulo de la floración debe transportarse desde la hoja que lo ha percibido hasta el cono vegetativo. La velocidad de transporte, muy baja (2-4 m m h '), indica un factor o complejo de factores que se transmiten de célula a célula («florígeno»), cuya identificación, sin embargo, no ha sido afortunada hasta el momento. Algunos experimentos con injertos han demostrado que este estímulo para la floración debe ser parecido o idéntico en microhémeras, macrohémeras y plantas fotoperiódicamente neutras. Así, una microhémera inducida puede provocar la floración de una macrohémera injertada. Si macro o microhémeras se injertan en plantas neutras, pueden florecer con éstas en condiciones no inductivas, y el parásito neutro Cuscuta florece con la macrohémera Caléndula bajo día largo, con la microhémera Cosmos bajo día corto. En algunas macrohémeras la giberelina puede reemplazar al fotoperíodo inductor, a pesar de que estas plantas, bajo condiciones no inductores (día corto), forman una roseta. La giberelina que se forma en el día largo (o que se obtiene de fuera) solamente hace que broten, lo cual, en estas plantas, es el preámbulo de la floración.

micro- i hemeras r

duración

, crítica del día

floración

período de oscuridad critico

j macrohémeras vegetativo

1

vegetativo

445

floración

E l luz interruptora

vegetativo

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8

12

16

20

24

tiempo (h) Fig. 7-75: Acción de la luz interruptora durante el período de oscuridad sobre la floración de plantas microhémeras y macrohémeras. - Según D. Hess.

como se puede comprobar en experimentos de iluminación interruptora en momentos distintos a lo largo de períodos de oscuridad muy desplazados (fig. 7.76). Debido a que en este ritmo la duración de un período alcanza aproximadamente un día (24 h), se habla de ritmo circadiano (lat. circa, aprox.; di es día). Éste viene regulado por un reloj fisiológico endógeno, que oscila autónomamente y consiste en un mecanismo bioquímico complejo, cuyo modo de actuar sólo se entiende parcialmente

En las microhémeras, el contenido en giberelina no parece ser limitante para la floración. Ya brotan también en condiciones no inductoras, y en tales condiciones no pueden inducir a la floración por adición de giberelina. Según esto el florígeno no puede tratarse de giberelina, como se creía al principio. Se podría tratar más bien de macromoléculas (en algunos casos, incluso de RNAm), que se transportarían de célula a célula en el meristema del tallo e intervendrían allí en la regulación de genes ( transporte intercelular de macromoléculas, v. 7.4.4.1).

Si se interrumpe un período de oscuridad que, en sí, llegaría a inducir a la floración a una microhémera y a inhibir a una macrohémera, por una corta iluminación («luz interruptora»), la microhémera permanece vegetativa y la macrohémera pasa a florecer (fig. 7-75). Por otro lado, la interrupción de un período de luz mediante el cual se induzca a la floración a una macrohémera y una microhémera permanezca en estado vegetativo, por una fase oscura, apenas tiene repercusiones. No resulta decisiva, pues, para la inducción fotoperiódica de la floración, la duración del día no interrumpido, sino la duración de la noche no interrumpida. En vez de plantas de día corto deberíamos hablar más apropiadamente de plantas de noche larga, pero estas últimas denominaciones ya se han generalizado. Para ser activa, la luz interruptora sólo debe actuar sobre las microhémeras muy sensibles durante unos minutos. En cambio, si se desea que una macrohémera expuesta a períodos de oscuridad demasiado largos (por ejemplo, en un invernadero en invierno) llegue a florecer, hace falta a menudo una iluminación interruptora a lo largo de varias horas. Tanto en macro como en microhémeras. el punto en el tiempo durante la fase de oscuridad en el que se interrumpió con iluminación tiene una intensidad de acción distinta. Existe una periodicidad característica de la efectividad.

Fig. 7-76: Sensibilidades de la inducción a la floración cambiadas periódicamente en experimentos de luz interruptora. A La planta microhémera Kalanchoe blossfeldiana estuvo expuesta a 9 h de luz y luego durante un tiempo prolongado a oscuras. En distintos momentos de la fase oscura (abscisas) se dieron 2 horas de luz interruptora a una parte de las plantas y se determinó el tiempo que transcurría hasta que eran visibles los primordios de la inflorescencia (ordenadas). Las fases de sensibilidad a la luz se repiten periódicamente. B Ejemplares de la macrohémera Hyoscyamus niger fa&on iluminados en distintos momentos durante 2 horas en el curso de un prolongado período de oscuridad y luego se calculó el porcentaje de individuos que llegaron a la floración. También aquí la sensibilidad a la luz oscila periódicamente. - A Según R. Bünsow, B según H. Claes y A. Lang.

446

7 Fisiología del desarrollo

(v. 7.7.2.3). No sólo se controlan mediante este reloj fisiológico los procesos de desarrollo inducidos fotoperiódicamente, sino también muchos otros procesos de periodicidad diaria (tabla 7-7). Para decirlo de algún modo, este reloj representa un sistema de medida endógeno para determinar la «posición en el tiempo» del organismo.

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7.7.2.3 Ritmo circadiano y relojes fisiológicos Los ritmos circadianos existen en procariotas y eucariotas, y en cianobacterias, hongos y plantas verdes se encontraron en grandes variedades (tabla 7-7, fig. 7-77). Bajo estos ritmos se siguen los cambios de periodicidad diaria de muchas actividades metabólicas, las colocaciones de los órganos, los procesos de crecimiento y diferenciación (v. 7.7.2.2), y en ellos encuentran su base los procesos de desarrollo regulados fotoperiódicamente. como ya se ha dicho. Por eso los ritmos circadianos son la expresión de una adaptación de los organismos a los cambios regulares día/noche -debidos a la rotación de la Tierra alrededor de su eje- y a los cambios anuales, relacionados con ios anteriores.

Fig. 7-77: Ritmos circadianos. Movimientos rítmicos de los pétalos de Kalanchoe blossfeldiana a oscuras, con amplitud decreciente de las oscilaciones. Los períodos a oscuras aparecen sombreados en gris. - Según R. Bünsow.

que por ello pueden ser considerados como las agujas de un reloj (fig. 7-78). Los ritmos circadianos se pueden caracterizar por las siguientes tres propiedades:

tomate. Arabidopsis. Chlamydomonas).

1. Bajo condiciones externas constantes (oscuridad o luz permanente, temperatura o humedad constantes) también continúan produciéndose durante semanas o incluso meses (en las plantas superiores, por lo común 1 -2 semanas; el ritmo circadiano del desarrollo con oxígeno en las algas unicelulares Acetabularia, hasta 8 meses), aunque la amplitud de oscilación disminuye lentamente en algunos casos (fig. 7-77). Esto se atribuye a que el acoplamiento entre el reloj fisiológico y el proceso regulado por él. en ausencia de un agente que cambie el tiempo, se debilita. Sin embargo, a menudo el proceso rítmico ya puede restablecerse con una única señal del agente que cambie de tiempo.

Una característica esencial de los ritmos circadianos es su control mediante un oscilador endógeno, que, por su lado, se sincroniza en fase con el cambio día/noche; en algunos casos también actúan, de forma adicional, cambios de temperatura u otros estímulos. Los agentes que cambian el tiempo (día/noche o cambio de temperatura) y el oscilador endógeno juntos constituyen el reloj fisiológico; éste dirige finalmente los fenómenos de ritmo diario observables.

En la dinoflagelada unicelular Gonyaulax polyedra, que produce luminiscencia en el mar. basta, después de tres años de cultivo arrítmico a luz constante, un único cambio de la intensidad lumínica para «desencadenar» un ritmo circadiano. Si. por ejemplo, se mantienen plántulas de judía en oscuridad o en luz permanente desde la germinación, entonces el movimiento con periodicidad diaria de sus hojas tan solo se establece cuando las plantas pasan de luz permanente a oscuridad (o. respectivamente, de oscuridad permanente a luz).

También se conocen numerosos genes cuya actividad muestra un ritmo circadiano: forman parte de éstos la mayoría de genes para los enzimas del metabolismo del cianobacterio Synechococcus (p. ej.. la nitrogenasa y muchos otros más), el gen para la gliceraldehido-3-fosfato-dehidrogenasa en el ascomicete Neurospora erassa, en las plantas verdes, el gen para la anhidrasa carbónica (
Tabla 7-7: Ejemplos de ritmos circadianos en plantas.

Grupo de plantas

Organismo

Ritmo

Cianobacterios

Synechococcus

metabolismo

Flageladas fotosintétícas

Gonyaulax polyedra

luminiscencia, tasa de fotosíntesis, crecimiento

Algas

Euglena gracilis Hydrodictyon reticulatum Oedogonium cardiacum Acetabularia major

fototaxís fotosíntesis, respiración formación de esporas tasa de fotosíntesis

Hongos

Sclerotinia fructigena Daldinia concéntrica Pilobolus sphaerosporus Neurospora crassa

formación de conidios lanzamiento de esporas desprendimiento de esporangios crecimiento, esporulación

Pterídófitos

Selaginella serpens

forma de los plastidios

Espermatófitos

Phaseolus multiflorus Kalanchoe blossfeldiana Avena sativa Kalanchoe fedtschenkoi

movimiento de las hojas movimiento de los pétalos crecimiento del coleóptilo fijación de C 0 , a oscuras

Según M. Wilkins, completado.

7.7 Control del desarrollo por factores externos

TTT

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R,

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Dfe R2

A

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<=> <=í> A

W

<=> • = > A A A A

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entrada oscilador cambio fotorre circadiano luz/ ceptores de la oscuridad | y, señal v marcador de tiempo V. reloj circadiano

salida de la señal

proceso circadiano observable

/

Fig. 7-78: Construcción esquemática de un reloj circadiano. Las entradas y salidas respectivamente de la señal son probablemente trayectorias de la señal complejas, que se mantienen relacionadas mutuamente. Las componentes aisladas de los osciladores circadianos pudieron ser identificadas molecularmente (comparar con texto y fig. 7-80).

2. La longitud del período de estas oscilaciones que se producen bajo condiciones ambientales constantes («se producen libremente») no siempre es de 24 horas exactas (fig. 7-76). incluso cuando, en condiciones naturales, se sincroniza a 24 h exactas. Alcanza, por ejemplo, para el movimiento de las hojas de Phaseolus multiflorus (a 25 "C), 27 h, para el ritmo endógeno de la liberación de CO, de hojas de BryophyUum, 22,4 h, para la expresión de íos genes CAB que codifican la clorofila-a/b-ligasa del complejo recolector de luz LHC1I (v. 6.4.3) de Arabidopsis thaliana, en oscuridad continua, 30 h, en luz continua, 24,5 h. Estos ritmos que «se producen libremente» reflejan nuevamente la periodicidad del mecanismo de oscilación endógeno, el cual se sincroniza mediante el dador de tiempo externo. Esto también se clarifica porque mediante las condiciones experimentales correspondientes, el reloj fisiológico se puede sincronizar con otras longitudes del período, dentro de ciertas fronteras (6-36 h, p. ej., 20 h mediante un ciclo de 10 h de luz/10 h de oscuridad). Los determinantes externos del tiempo (p. ej., alternancia de luz y oscuridad o de temperaturas, también la dilución periódica del medio de cultivo) pueden servir para sincronizar el ritmo de crecimiento y desarrollo de todas las células en cultivos de organismos unicelulares (p. ej., algas). Como en estos cultivos sincrónicos todas las células se dividen, duplican el D N A , esporulan. etc. a la vez. en ellos se dan condiciones particularmente favorables para estudiar procesos fisiológicos en poblaciones de células, en vez de hacerlo en células aisladas.

3. Los ritmos circadianos transcurren compensados por la temperatura. Mientras que la velocidad de reacción de los procesos enzimáticos a secas, se doblan o hasta se triplican (Q l0 = 2-3, v. 6.1.6.4) si la temperatura aumenta unos 10 "C , los valores de Q l 0 de los ritmos circadianos están entre 0,8-1,4 (p. ej.. para Arabidopsis thaliana, en un intervalo de temperatura alrededor de los 20 "C, Q l 0 = 1.01.1). Esto no se atribuye a que las reacciones que intervienen en el reloj fisiológico dependan de la temperatura, sino que en realidad esta dependencia de la temperatura se consigue gracias a un mecanismo de compensación cuyas componentes y modo de funcionar todavía son totalmente desconocidas.

447

En cambio, la resolución de las componentes del reloj fisiológico logra grandes avances. Aunque todos los osciladores endógenos conocidos hasta el momento parecen trabajar según un p r i n c i p i o comparable (se trata de un sistema de genes con factor de transcripción acoplado retroactivamente, los cuales se regulan por su propio producto genético: regulación de genes, v. 7.2.2.3), los genes que intervienen en el caso de los cianobacterios. hongos, plantas verdes y animales no son homólogos entre ellos. Por eso es de esperar que se hable de relojes fisiológicos; éstos podrían haberse originado de múltiples formas independientes entre sí en el curso de la evolución. Los mejor estudiados son los osciladores circadianos de Drosophila (allí el deslizamiento de la imagen está sujeto a un ritmo circadiano). del ascomicete Neurospora crassa (allí la esporulación se regula circadianamente) y del cianobacterio Synechococcus. Parece especialmente prometedor resolver el mecanismo de oscilación de las plantas superiores en Arabidopsis thaliana, porque en los primeros tiempos se pudieron obtener una serie de mutantes en los cuales el reloj fisiológico, y en particular, el oscilador circadiano, son confusos. Se pueden encontrar mutantes con plantas transgénicas (cuadro 7-3) que expresan un gen bacteriano de la luciferasa bajo el control del promotor, controlado circadianamente. del gen CAB, del cual ya se ha hablado. En presencia del sustrato de la luciferasa, luciferina, estas plantas muestran, condicionada por la cantidad de luciferasa en la planta, que cambia rítmicamente, una luminiscencia rítmica, que se puede ver con videocámaras muy sensibles (fig. 7-79). Las explicaciones actuales sobre el modo de operar de un oscilador circadiano se ponen en claro con un esquema generalizado y simplificado basado en los resultados con Neurospora (fig. 7-80). Todavía no está claro el acoplamiento entre los procesos consecuentes dirigidos finalmente por los fenómenos aislados de ritmo diario que se pueden observar y el oscilador (¿los osciladores?); tampoco la vía de señalización (¿vías de señalización?) desde ios receptores de estímulos (p. ej.. fotorreceptores, fig. 778) hacia el oscilador se entienden muy bien. En cambio, los fotorreceptores de las plantas se pudieron identificar en los últimos años, de nuevo también mediante el análisis de mutantes y aislando los genes mutados.

7.7.2.4 Fotorreceptores y vías de señalización del desarrollo regulado por la luz En los hongos, las longitudes de onda fotomorfogenéticamente activas son las < 520 nm (zona del azul, U V ) ; en las plantas eucariotas el desarrollo regulado por la luz sólo depende en parte de la luz azul y/o UV; en éstas la luz roja también es muy activa. Los fotorreceptores responsables de percibir la luz también pudieron ser identificados molecularmente, en las angiospermas. Se trata de fitocromos responsables de la absorción de luz roja y, en parte, de la absorción de luz azul y UV, así como de criptocromos responsables fundamentalmente de la absorción de luz azul y U V (llamados así porque no se podían preservar bioquímicamente durante mucho tiempo y tan sólo pudieron identificarse durante la clonación de

448

7 Fisiología del desarrollo

son irreversibles, y también se engloban bajo la denominación de fotodiferenciación-, sino que también regulan, además, muchos procesos reversibles, que se designan en conjunto, en contraposición a la anterior, por fotomodulación. Junto a fitocromos y criptocromos hay otros fotorreceptores para regular el fototropismo (v. 8.3.1.1), el movimiento de los estomas (v. 8.3.2.5, 6.5.7) y la fototaxis (v. 8.2.1.2); la tabla 7-8 ofrece una vista en conjunto. La descripción que haremos a continuación se limita a fitocromos y criptocromos, los otros fotorreceptores se tratarán al hablar de los procesos fisiológicos correspondientes.

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84

tiempo (h)

Fig. 7-79: Ritmos circadianos endógenos de la transcripción del gen reportero luciferasa bacterial bajo control del promotor CAB en plantas Arabidopsis thaliana transgénicas. A pesar de que la luminiscencia representa una medida de la actividad enzimática de la luciferasa, también da una imagen muy exacta de la actividad transcriptora correspondiente del gen luciferasa, ya que la proteina enzimática es inestable y se destruye muy rápidamente. El promotor de la planta procede del gen CAB, que codifica la dorofila-a/b-proteína de unión del complejo recolector de luz LHCII (fig. 6-54). El gen CAB está sujeto a un control estricto de su transcripción por el reloj circadiano. A Luminiscencia de plántulas de 5 días de edad a temperatura constante (22 °C) y en cambios entre 12 h de iluminación (flujo de fotones de 50-60 p m o l m ! s trechos blancos) y 12 h de oscuridad (trechos oscuros). El período del ritmo es de 24 h, condicionado por la sincronización mediante el programa de iluminación. Se observa que la actividad de la luciferasa ya empieza a subir 3-4 h antes de que empiece el fotoperiodo y vuelve a descender igualmente antes de que éste acabe. El reloj circadiano sincronizado según el ritmo día/noche regula así las actividades de la planta anticipándose a las fases de iluminación u oscuridad; por lo tanto la planta se prepara de antemano para el metabolismo (fotosíntesis durante la iluminación), lo que, p. ej., en proteínas, que tienen que formarse continuamente de nuevo debido a los cortos períodos biológicos, es más eficaz que una síntesis continua o no empezar a sintetizar hasta que se establece la iluminación. B Ritmo circadiano «de curso libre» de actividad luciferasa en plantas que se mantuvieron, tras un cambio luz-oscuridad (12 h + 12 h), en oscuridad continua a partir de t = 0 h. Las plantas de tipo salvaje (símbolos rojos) muestran el periodo del ritmo endógeno de 24,5 h; el mutante fotoperiódico foc1 (ingl. timing of cab expression, símbolos negros) muestra un período acortado de 21 h. Según A.J. M u l l a r y S . A . Kay.

sus genes en mutantes defectuosos). Sin embargo, estos fotorreceptores no sólo intervienen en la regulación de los procesos de desarrollo relacionados con la luz - l o s cuales, a partir de un punto determinado en el tiempo.

Encontramos los fitocromos típicos en todas las plantas verdes, desde las algas. Son cromoproteidos homodímeros; cada monómero contiene una apoproteína de 120 kDa hasta 129 kDa, que lleva una molécula fitocromobilina enlazada covalentemente por vía de un grupo tiol de un resto de cisterna. La síntesis de la fitocromobilina, un tetrapirrol de cadena abierta muy parecida estructuralmente a la ftcocianobilina de los cianobacterios (fig. 6-51), tiene lugar en los cloroplastos (fig. 6-112); la síntesis de la apoproteína, en el citoplasma. La apoproteína y el cromóforo se unen en el citoplasma para formar una holoproteína (fig. 7-81), la cual después se dimeriza. Las apoproteínas del fitocromo actúan no obstante como bilinoiiasas, provocando autocatalíticamente la unión covalente del cromóforo y transformándose así en la holoproteína. Los distintos fitocromos se diferencian entre sí por el fragmento de la apoproteína; el cromóforo es idéntico en todas las plantas; es por eso que los diferentes fitocromos de las plantas tampoco se pueden diferenciar por sus propiedades espectrales. Hace poco también se encontraron fotorreceptores similares al fitocromo en procariotas. Se difunden a todas las procariotas fotoautótrofas (p. ej., cianobacterios y bacterios púrpureos) y también en unos pocos bacterios no fotoautótrofos (p. ej., Pseu-

domonas aeruginosa, Deinococcus radiourans). En los fotoautótrofos. in vivo, estos bacteriofitocromos unen covalentemente ficocianobilina por vía de una cisteína. y en los no fotoautótrofos, respectivamente, una biliverdina. procedente de la descomposición del grupo hemínico, por vía de una histidina. Las holoproteínas del bacteriofitocromo absorben así mismo luz roja clara u oscura respectivamente, y muestran fotorreversibilidad (v. abajo). Participan en la regulación de la síntesis de pigmentos bacterianos, en particular de los carotinoides, que se forman como pigmentos protectores de la radiación intensa de luz clara. Los mutantes que fabrican defectuosamente el bacteriofitocromo crecen mal con la luz. Los bacteriofitocromos son componentes receptores de reguladores bacterianos de dos componentes: se autofosforilan en un resto de histidina en una reacción que requiere ATP al ser iluminadas. El grupo fosfato se transforma allí desde un resto de aspartato a una segunda proteína, la proteína reguladora, la cual representa un factor de transcripción activo en forma fosforilada, que anda directamente en acción recíproca con el gen diana (en el caso del bacteriofitocromo de los genes de la biosíntesis de pigmentos que se regulan por la luz), activando su transcripción. Los fitocromos de las plantas eucariotas representan igualmente proteinquinasas activadas por la luz, pero no disponen de la actividad quinasa de la histidina, sino que son treonina-serina quinasas.

El proceso fotoquímico primario en la absorción de la luz del fitocromo tiene como consecuencia una isomerización del enlace doble entre los anillos de pirrol C y D. Esta transición (isomerización Z E) es reversible. A l gunos experimentos con plántulas etioladas han mostrado que al interrumpir la iluminación del fitocromo for-

7.7 Control del desarrollo por factores externos

449

núcleo citoplasma

Q~]

transcripción

RNAm de FRQ

heterodímera del factor WC-1/2 •

protefna FRQ P

•

proteína FRQ

traslación del RNAm de FRQ junto con los ribosomas citoplasmáticos

fosforilada

Fig. 7-80: Modelo funcional sencillo, todavía parcialmente hipotético, del oscilador circadiano de Neurospora crassa. El sistema está compuesto por los dos factores de transcripción WC-1 y WC-2 (ingl. white collar, llamado según el fenotipo del mutante, pues los mutantes, en luz, no forman carotinoide y permanecen incoloros), los cuales forman un heterodímero y activan la transcripción del «gen reloj» FRQ(ingl. frequency, llamado según el fenotipo del mutante), cuyo producto genético, la proteína FRQ, es un regulador negativo de la acción de WC-1 y WC-2, que inhibe así su propia sintetización. En los promotores de los «genes reloj» (ingl. dock genes) se encontraron para las expresiones rítmicas elementos cis esenciales, los elementos CC (CCE, ingl. circadian dock element). El modelo representa un viraje negativo del acoplamiento inverso, cuya duración del período se determina de manera decisiva mediante los procesos intracelulares de transporte que se dan (transporte del RNAm de FRQ desde el núcleo al citoplasma, transporte de la proteína FRQ desde el citoplasma hasta el núcleo). Al empezar un ciclo (en la imagen, arriba), se establece la transcripción del gen de FRQ, activada por los WC-1/2. Después el RNAm de FRQ se acumula en el núcleo y entonces se transporta en cantidades crecientes hacia el citoplasma. Allí se sintetiza y fosforíla la proteína FRQ (derecha). La FRQ fosforilada emigra hacia el núcleo y reprime allí la transcripción creciente de su gen, de modo que ésta finalmente acaba (abajo). La proteína FRQ se va fosforilando más y más con el tiempo. La FRQ muy fosforilada es inestable y se destruye proteolíticamente. Al disminuir la concentración de la proteína FRQ activa en el núcleo de la célula hasta el valor umbral necesario para inhibir la transcripción, vuelve a darse la transcripción del gen de FRQ (izquierda). Bajo condiciones ambientales constantes se establece el proceso global de un período circadiano. En el círculo interior se puede ver la ordenación aproximada del los procesos parciales, cuando el oscilador está sincronizado según cambios de luz-oscuridad de 12 h + 12 h a lo largo de un día de 24 h. Se cree que, en luz, se inhiben la hiperfosforilación de la proteina FRQ y su destrucción proteolítica. - Según D.E. Somers y C.B. Green, modificado y completado.

mado se manifiesta la isomerización Z del enlace del anillo C/D. Este fitocromo tiene un pico de absorción en rojo claro (RC, 650-680 nm, Xm i = 667 nm) (fig. 7-82) y por eso se denomina PRC (ingl. P , r = red). El PRC también se llama PM>U, por la longitud de onda de referencia (660 nm) que se usa en los experimentos de activación del sistema del fitocromo. PKC es la forma fisiológicamente inactiva del fitocromo. Si se ilumina con luz roja clara (experimentalmente, p. ej., con luz monocromática de longitud de onda 660 nm) el cromóforo se isomeriza a la forma E. El fitocromo PR(.pasa entonces a la forma activa, que también se denomina PR0 por su máximo de absorción en rojo oscuro (RO, 710-740 nm, Xm.lx = 730 nm, o P730, ingl. P ft , f r = far red, fig. 7-82). Iluminando el PRO con rojo oscuro (experimentalmente, p. ej., con luz monocromática de longitud de onda 730 nm), éste puede transformarse de nuevo reversiblemente en su forma P.

inactiva. Para activar o desactivar respectivamente el fitocromo ya bastan pulsos cortos de luz. Si se dan pulsos consecutivos de RC y RO, el tipo final de luz determina cada vez si el proceso se desencadena o no. Esta fotorreversibilidad es un criterio importante para comprobar fisiológicamente el sistema del fitocromo (figs. 7-75 y 7-83, tabla 7-10), pero no es válido para todos los procesos controlados por un fitocromo (tabla 7-10). Como los espectros de absorción de PKC y PR0 se sobreponen claramente (fig. 7-82), al iluminar con luz monocromática de longitud de onda de sólo 660 nm o 730 nm. siempre tenemos un fotoequilibrio de P RC y PR(), el cual cambia en una proporción de RC:RO entre el 2.5 % PR0 y el 97,5 % PRC. (con radiación de luz monocromática de longitud de onda 730 nm) y el 80 % P Rn y el 20 % PRi (con radiación de luz monocromática de longitud de

450

7 Fisiología del desarrollo

Tabla 7-8: Ejemplos de fotorreceptores y de los procesos de regulación de la luz en los que intervienen en plantas inferiores y superiores.

Tipo de fotorreceptor

Grupo(s) cromóforos

Sensibilidad espectral

Ejemplo'

fitocromo de clase I

fitocromobilina

R.(B)

PhyA (¿í)

fitocromo de clase

fltocromobilina

R

PhyB, C, D, E (Atl

criptocromo

pterina, flavina

B, UV-A

cryl (A(¡

pterina, flavina

B, UV-A

cry 2 (Atl

fototropina

flavina

B

phot 1, phot2 (Ati

sensorrodopsina

retinal

factor de transcripción directamente sensible a la luz desconocido desconocido

flavina

B

flavina flavina

B B

damiopsina WC-1

Ejemplos de procesos regulados fotomorfosis de plántulas etioladas inducibles por RO (VLFR2) respuestas a HIR' de la fotomorfogénesis de plántulas etioladas (con cryl) respuestas a HIR' de la fotomorfogénesis a la luz morfosis reguladas fotoperiódicamente (p. ej., inducción a la floración) (con cry2) respuestas a RC/RO en intensidades de luz pequeñas (LFR") (p. ej., germinación de semillas y plantas que germinan con luz) reacción de evitar la sombra fotomodulación (p. ej., posiciones de los órganos de las hojas en día/noche) respuestas a HIR'' de la fotomorfogénesis de plántulas etioladas (con phyA) morfosis reguladas fotoperiódicamente (con phyB) fototropismo de las plantas superiores movimientos de los estomas en plantas superiores fototaxis en Chlamydomonas y otras doroficeas biosíntesis de caratinoide y esporulación en Neurospora crassa fototropismo de Phycomyces fototaxis de Euglena

At Arabidopsis thaliana; en la convención que se sigue para esta especie las apoproteínas se designan con mayúsculas, las holoproteínas ( = apoproteína + cromóforo), con minúsculas (ejemplo: PHYA = apoproteína del fitocromo A, phyA, holoproteína del fitocromo A). VLRF, LFR y HIR, tabla 7-10. R rojo, B azul, G verde, UV-A ultravioleta de longitud de onda larga (320-390 nm).

onda 660 nm). Algunos procesos fisiológicos (p. ej.. la inducción a la germinación de algunas plantas que necesitan la luz para germinar usando flujos de protones extremadamente bajos, procesos V L F R . tabla 7-10) ya se desencadenan iluminando con RO las pequeñas cantidades de PRO que poseen (2,5 %). Tales procesos ya no permiten ser revertidos mediante iluminación RO. más bien se inducen mediante una iluminación roja oscura. En el ambiente natural la luz no es monocromática como lo es experimentalmente, sino que siempre encontramos un continuo espectral con partes de RC y RO. En efecto, éstas varían considerablemente según la situación. La relación: RC _ flujo de fotones de 660 ± 5 nm RO

flujo de fotones de 730 ± 5 nm

da. a la plena luz del sol (mediodía), unos 1.13, pero decae en el alba o al atardecer hasta bajo 1 (0,9-0,8) y también toma, a ras de suelo, por ejemplo debajo de una capa de follaje, un valor bajo (< 0.9). La relación RC:RO es muy baja en la sombra de las hojas (< 0.2). es decir, aquí la parte RO, debido a la fuerte absorción de clorofila (fig. 6-46), es particularmente alta. Por eso también la luz reflejada por las hojas verdes posee una porción elevada de RO. Debido al solapamiento considerable de los espectros de absorción de P Rr y PRO, el estado de actividad del fitocromo se modifica mucho al desplazarse

la relación RC:RO (fig. 7-82). Por eso el fitocromo es un fotorreceptor ideal para reconocer el alba/atardecer (importante para las reacciones fotoperiódicas y los procesos de periodicidad diaria), para reconocer una sombra en el suelo (p. ej., en plántulas), y para percibir la «sombra verde» (reacción para evitar la sombra). Las «sombras neutras», p. ej.. de un muro de piedra, en cambio, no son eficientes. A la luz del sol, si la relación RC:RO es > 1, el 50 % o más de los fitocromos se presentan en la forma PKV)„ o sea. activa. Por eso la luz del sol actúa como LC. En casos particulares (p. ej., en las plantas inferiores, v. 8.3.1.1), las moléculas del fitocromo están orientadas espacialmente en la célula y registran, debido a sus propiedades dicroicas, los planos de oscilación de la luz polarizada. Según la estabilidad a la luz. los fitocromos pueden dividirse en dos clases: los fitoeromos de clase I. que son típicos para las angiospermas y están ausentes en los criptogramas, y los fitocromos de clase I I . que se presentan en todas las procariotas y eucariotas fotoautótrofas (fig. 7-84). El fitocromo de clase I es inestable a la luz y rápidamente se destruye proteolíticamente bajo intervención del sistema ubiquitina (y precisamente la forma PKO); (v. 7.3.1.3, fig. 7-44): al mismo tiempo, a la luz se inhibe su resintetización por represión de la transcripción. El fitocromo de clase I es dominante en las plántulas etiola-

7.7 Control del desarrollo por factores externos

dominio

dominio

N-terminal

C-terminal

función sensora

conducción de la señal

unión del

451

'

función reguladora

cromóforo

dimerización

ubiquitinación

fitocromobilina

longitud de onda (nm)

r

RO

forma inactiva

Fig. 7-82: Espectros de extinción del Pw y del PB0 (abajo), y diferencia entre los espectros de ambos pigmentos (E(P )-E(P )). Los espectros que se muestran se estudiaron para el fitocromo de la plántula etiolada de avena, un fitocromo de clase I como el phyA de Arabidopsis thaliana (v. texto). Los espectros de los otros fitocromos, también los de clase II (p. ej., phyB), no se pueden diferenciar espectroscópicamente del fitocromo de clase I. La linea punteada vuelve a ser el espectro del PR0, esta vez cuando se corrige la porción de PKC (20 %) que todavía está en fotoequilibrio (mediante radiación saturada con RC).

L« período de j oscuridad critico P

ROf o r m a activa

i

tiempo

0

4

8

12

16

20

2 4 micro-

(h)

1

1

1

1

1

'

1

I

hémeras

| floración ] vegetativo luz i n t e r r u p t o r a

II Fig. 7-81: Esquema estructural de la holoproteína del fitocromo y la isomerización relacionada con la luz del cromóforo fitocromobilina. El dominio del terminal amino de la apoproteína lleva, enlazado covalentemente a una císteina por vía de un puente tioéter, el c r o m ó f o r o fitocromobilina; el dominio del terminal carboxilo es importante para la conducción de la señal y muestra actividad proteinquinasa. Las mutaciones en el marco de las funciones reguladoras conducen a la inactividad del fitocromo. En el dominio C-terminal también hay partes de la proteína necesarias para la dimerización y destrucción proteolitica por ubiquitinación. En las transiciones reversibles de P,c=^= P el cromóforo se isomeriza en el puente de metina (C-15), entre los anillos C y D. En el enlace doble del PB( hay una conformación Z, y en el del PB0, una E (nomenclatura Z, E, v. libros de química).

das, y en los dicótilos se halla particularmente en la región de la plúmula. en las plántulas de gramíneas, en los coleóptilos y dispositivos de las hojas. Es necesario para la primera fase de la fotomorfogénesis de las plántulas etioladas, actuando aquí junto con el criptocromo 1 (fig. 7-85, cuadro 7-5), receptor de la luz azul/UV-A (HIR, tabla 7-10), en una reacción muy intensa, pero entonces es destruido rápidamente, y a la luz, en las plantas enverdecidas, ya no se puede encontrar. El fitocromo de clase I es

t RC RO RC-RO RO-RC RC-RO-RC RC-RO-RC-RO

...

vegetativo floración floración vegetativo vegetativo floración

Fig. 7-83: Demostración de la participación del sistema de fitocromos en la inducción de la floración en la planta microhémera Xanthium strumarium. Los experimentos demuestran que no es la duración de la iluminación no interrumpida la que importa fotoperiódicamente, sino el período de oscuridad no interrumpido. Un estímulo de luz interruptora durante el período de oscuridad actúa como un día largo no interrumpido. La participación del sistema del fitocromo empieza a partir de la actividad de la luz roja clara y de la fotorreversibilidad del proceso ai seguirle una iluminación con luz roja oscura. - Según A.W. Galston. - RO rojo oscuro, RC rojo claro.

necesario, además, para provocar la germinación mediante luz oscura de muy baja intensidad. Evidentemente tiene una función limitada en el desarrollo de las plantas, que se reduce al primer contacto con la luz de una plántula etiolada o de una semilla embotada.

452

7 Fisiología del desarrollo

Tabla 7-9: Reversibilidad del crecimiento de la inducción a la germinación de aquenios de lechuga (Lactuca sativa cv. Grand Rapids) por alteración de la relación PBC:PH0 en el sistema fitocromo.

Sucesión de iluminaciones RC RC RC RC RC RC RC RC

Tasa de germinación en % 70

+ + + + + + +

RO RO RO RO RO RO RO

6 + + + + + +

RC RC RC RC RC RC

74 + + + + +

RO RO RO RO RO

6 + + + +

RC RC + RO RC + RO + RC RC + RO + RC + RO

76 7 81 7

ciones para evitar la sombra, movimientos de los cloroplastos en algas, v. 8.2.2). Los espectros de acción (fig. 6-46) muestran a menudo los primeros puntos de referencia sobre la participación de determinados fotorreceptores en un suceso inducido por la luz (fig. 7-85). Desde hace poco se pueden deducir informaciones más precisas estudiando mutantes, los cuales carecen de ciertos fotorreceptores (o combinaciones de fotorreceptores) o los expresan de forma distinta a las plantas de tipo silvestre.

Iluminación cada 5 min con una intensidad de irradiación de 1 W m •' RC o 5 W m 1 RO respectivamente. Como también en otros tejidos, la fotoinducción y fotorreversión apenas se pueden conseguir en tejidos secos. Los aquenios tienen que ser iluminadas en estado embotado. En cambio, el estado respectivo del fitocromo se mantiene en las fases de desecación. - Según H.A. Borthwick et al.

W¡

UV-A | azul

667

730

nm

i 100

VLFR, inducción de phyA

fitocromo de clase I phyARO RC mRNA

PHYA

PRC

T j l phyB R o

PRO RO

reacciones U Q , ATP

0

A M P + PP¡ proteolisis

UQ-PRO

1 0 0 - LFR, inducción de phyB reversión de phyB

UQ

£

3

fitocromo de clase II RC MVB,C,D,E

mRNA —»- PRC

+ - +

pRO

reacciones

QJ < UT3 *—• C

*«TJ

B

RO

"ü "O e

ioo

HIR-RO

100

HIR-RC

Fig. 7-84: Diferencias entre los fitocromos de clase I y II, como ejemplo de los fitocromos desde A a E de Arabidopsis thaliana. En algunos casos, el fitocromo A actúa conjuntamente con el criptocromo 1 (cryl), receptor de la luz azul (reacciones fotomorfogénicas de alta intensidad, v. texto), mientras que el fitocromo de clase II phyB lo hace con el criptocromo 2 (cry2, fotoperiodicidad, v. texto). Tanto el fitocromo A activo (phyA ) como el fitocromo B activo (phyBP0) intervienen en la inhibición de la transcripción de PHYA (rojo). - UQ ubiquitina.

Las plantas superiores poseen varios fitocromos de clase I I (Arabidopsis 4: phyB, phyC, phyD y phyE, cuyas apoproteínas se codifican con los genes PHYB hasta PHYE-, hasta el momento sólo está bien estudiado el phyB, el fitocromo decíase II dominante). Los fitocromos de clase II son estables en luz y en las plantas los encontramos tanto en luz como a oscuras. Representan los fotoreceptores de las respuestas fotorreversibles «clásicas» del fitocromo (figs. 7-83 y 7-84, tablas 7-8 y 7-9) y son necesarios para las reacciones mediadas por el fitocromo de las plantas que crecen a la luz (regulación fotoperiódica; procesos de periodicidad diaria, p. ej.. la colocación de las hojas; reac-

D 300

400

500

600

longitud de onda (nm)

700

800

7.7 Control del desarrollo por factores externos

Los procesos regulados por fitocromos pueden dividirse en 3 clases según las afluencias de fotones necesarios para desencadenarse: respuestas V L F R (ingl. very low fluence responses. 0,1-100 nmol m 2), respuestas L F R (ingl. low fluence responses, 1-1000 ¡.imol m'") y respuestas H I R (ingl. high irradiance responses, las cuales se desencadenan mediante radiación con luz de alta intensidad, continua o durante largo rato). Para las respuestas V L F R y las respuestas LFR, dentro de ciertos límites, es válida la ley de reciprocidad, según la cual el producto de la intensidad de radiación I (flujo de fotones en mol m ~ s ') y el tiempo (en s), es decir, la afluencia de fotones (mol m 2), es lo que determina la intensidad de la respuesta fisiológica; se puede trabajar, dentro de la zona de proporcionalidad, con intensidades de radiación pequeñas y tiempos largos de exposición, o con intensidades elevadas y los tiempos más cortos correspondientes. En cambio, las respuestas HIR - d e ahí su nombre- sólo son proporcionales a la intensidad de la luz y tan sólo se desencadenan si las intensidades son altas, pero no mediante iluminación débil durante tiempos largos. Encontramos una disposición sistemática de las relaciones en la tabla 7-10. Los criptocromos, que se encargan de absorber luz azul (390-500 nm)/UV-A (320-390 nm), son cromoproteidos parecidos a las fotoliasas, aunque no tengan ninguna actividad de fotoliasa. Las fotoliasas se presentan en bacterios, archaeas y eucariotas; catalizan la división de dímeros de pirimidina en una reacción inducida por la luz azul/UV-A, que se forman en el A D N al ser iluminados con U V - B (200-300 nm), y por ello son operativos como enzimas de reparación de D N A . Poseen dos grupos que absorben luz, una pterina y una flavina (esta se presenta parcialmente reducida como un radical de flavosemiquinona, F A D H ). La pterina es necesaria para la absorción de luz y transfiere su energía de excitación a la flavina, cuyo potencial redox se vuelve más negativo y en este estado excitado cataliza la división reductiva del dímero de pirimidina. También los criptocromos llevan probablemente una pterina y una flavina parcialmente reducida. Por eso se cree que, tras absorber luz, ponen en marcha un proceso redox (todavía desconocido). En el berro de Thale se descubrieron 2 genes de criptocromo; a partir del análisis de mutantes se pudo deducir que el criptocromo 1 ( c r y l ) es relevante, junto al fitocromo de clase I (phyA), para que empiece la fotomorfogénesis en la plántula etiolada, mientras que el criptocro-

453

mo 2 (cry2), junto con el fitocromo B, parece que participa en la regulación del fotoperiodismo mediante el reloj fisiológico. Hace poco también se descubrieron fotorreceptores similares a cry2 en animales y personas, por lo que probablemente también sean importantes para el ritmo circadiano. En gran parte, la cuestión sobre las vías de señalización en el desarrollo regulado por la luz todavía no ha sido contestada. Hace poco se encontró que tras iluminar, tanto phyA como phyB son transportados desde el citoplasma al núcleo de la célula. El fotorreceptor cry2 parece encontrarse siempre en el núcleo, la localización del c r y l se desconoce. Ciertamente, el c r y l interacciona directamente con el phyA y bajo iluminación, o emigra hacia el núcleo formando un complejo con éste, o ya está allí, como el cry2. Los fitocromos muestran en sus dominios C-terminal (comparar con fig. 7-81) una actividad de proteinquinasa. Esta y probablemente las reacciones redox de los criptocromos activados podrían ser el punto de arranque de una reacción enzimática consecutiva, la cual pondría en marcha los fotorreceptores tras ser iluminados y pondría fin a los cambios de actividad de los genes regulados por la luz. Muchos de estos genes, cuya transcripción se regula por la luz, son desconocidos. Se estudiaron de forma particularmente intensiva los genes para la subunidad pequeña de la ribulosa-l,5-bisfosfato-carboxilasa/oxigenasa (RBCS. S = ingl. srnall, pequeña) y la clorofila-a/b-ligasa (genes CAB). Aquí se pudieron identificar regiones cis en los promotores de éstos y otros genes regulados por la luz, las cuales son ciertamente necesarias para la regulación con luz, pero no suficientes, ya que también encontramos los mismos elementos en algunos genes no resillados mediante luz: las llamadas regiones GT-1 ( 5 ' - G G T T A A - 3 ' ) , las G-box ( 5 ' - C A C G T G - 3 ' ) y las I-box ( 5 ' - G A T A A - 3 ' ) . También como ejemplo de genes regulados por la luz se demuestra que la especificidad del control de la transcripción se asegura mediante combinaciones complejas de elementos cis y los factores de transcripción unidos a éstos (v. 7.2.2.3). Hace poco se pudo aclarar, en principio, el modo de actuar de phyB. Tras ser iluminado, la forma activa del PRO del phyB se transporta desde el citoplasma hasta el núcleo celular a través de los poros del núcleo, y la transcripción del gen regulado por phyB se activa allí del modo que se muestra en la fig. 7-86. Probablemente las acciones restantes de los fitocromos y en parte también las de los criptocromos también podrían entenderse por modelos com-

< ] Fig. 7-85: Espectros de acción de fotomorfosis de plantas. Los espectros de acción de los procesos fotobiológicos, que dependen de la afluencia de fotones, se obtienen iluminando los objetos experimentales con luz monocromática de distintas longitudes de onda y la misma afluencia de fotones (mol de fotones rrf') e indagando en los parámetros fisiológicos (p. ej., la tasa de germinación); los espectros de acción de las respuestas, que dependen de la intensidad de la luz, se obtienen variando la longitud de onda y manteniendo constante la intensidad (mol de fotones m ' s p r o p i e d a d e s de la fotobiología: cuadro 6-2). A Reacción a afluencias muy pequeñas (VLFR) de la germinación de semillas de un mutante del berro de Thale deficiente en phyB. La respuesta del phyA se desencadena mediante luz roja clara y no se puede invertir iluminando después con rojo oscuro (p. ej., 730 nm). La reacción VLF del phyA muestra una actividad característica, aunque débil, también en la zona espectral del azul. B Reacción a pequeñas afluencias (LFR) de la germinación de semillas de un mutante del berro de Thale deficiente en phyA. La respuesta del phyB es fotorreversible, la luz azul es totalmente inactiva. C Reacción a la luz roja oscura de alta intensidad con luz roja oscura (HIR-R0) de la inhibición de la dilatación del hipocótilo de una plántula de lechuga etiolada. El espectro de acción muestra, junto a los picos de la zona del azul y UV-A, que resultan del criptocromo, un pico de absorción de rojo oscuro que señala al fitocromo de clase I (correspondiente al phyA en el berro de Thale). D Reacción a la luz roja clara de alta intensidad (HIR-RC) de la inhibición del crecimiento del hipocótilo en plántulas de Sinapis alba que crecen a la luz. La luz azul es inactiva, el pico de actividad en rojo claro se atribuye al fitocromo de clase II (correspondiente al phyB en el berro de Thale). - A, B según datos de T. Shinomura y M. Furuya; C según K.M. Hartmann; D según C.J. Beggs y E. Scháfer.

454

7 Fisiología del desarrollo

Cuadro 7-5: Evolución de los receptores de las plantas Las plantas reaccionan a un gran número de estímulos endógenos (v. 7-6) y exógenos (v. 7.7, 8.2, 8.3). Sólo ha sido en los últimos años cuando se ha determinado la identidad molecular de algunos receptores vegetales. El conocimiento de los fotorreceptores ya es muy bueno, pero el de los quimiorreceptores es aún muy incompleto. Para la totalidad de receptores vegetales ordenados funcionalmente hasta el día de hoy se mostró que, en la evolución, provienen de precursores procariotas que todavía hoy

se pueden ver en las procariotas vivas (fig. A). La periferia sensora de la planta es, pues, hasta donde se conoce, de origen procariota. Sólo hace poco tiempo se pudo identificar también un precusor procariota para determinados receptores animales.

FOTORRECEPTORES

QUIMIORRECEPTORES

bacteriofitocromo

LOV-dominio-proteinas

DNA-fotoliasas

bactenorrodopsina,

reguladores de dos

(fotótrofas:

(flavinas)

(flavina + pterina)

halorrodopsina (retinal)

componentes

• fijación de N , (n/fl.)

• reparador de DNA

• b o m b a de iones

• quimotaxis y otros

todas las procariotas

sensorrodopsina I, II

ficocianobilina, no fotótrofas: biliverdina)

• aerotaxis

• sintesis de pigmentos

(Escherichia

cali)

(retinal)

sintéticos

muchos procesos todas las procariotas

todos los bacterios

• fototaxis

fotótrofos, algunos

arqueobact. halófilos

bacterios no fotótrofos

(p. ej., Halobacterium)

i sensorrodopsina (retinal) • fototaxis Volvox, Chlamydomonas

íotoneceptor

criptocromo

rodopsinas

W C - 1 (flavina)

(flavina + pterina)

(retinal)

• ritmo

• pigmentos visuales

• síntesis de pigmentos

circadiano

• fotomorfogénesis

• osmorregulacíón

vertebrados

Saccharomyces cerevisiae

animales, Neurospora

crassa

personas

fotorreceptor híbrido (bilina y flavina) • fototropismo

HELECHOS

Adianihum venens

RESTO DE PLANTAS

capillus-

(phy3)

fitocromos

fototropinas (flavina)

cnptociomos

receptores

(fitocromobilina)

• fototropismo

(flavina -* pterina)

fitohormonas

• fotomorfogenesis

• receptor de etileno

• ritmo circadiano

• receptor de

• numerosos procesos (tabla 7-8) todas las plantas verdes

• movimiento de los cloropiastos • movimiento de las células oclusivas

citoquinina

esporangióforos

esporangióforos

sensibilidad

ROJO

AZUL

esporangióforos

AZULAJV-B

VERDE

espectral

Fig. A: Relaciones evolutivas de foto y quimiorreceptores. Los siguientes términos no se han explicado a solas en el texto principal (v. 7.6, 7 . 7 , 8 . 2 , 8 . 3 ) : LOV-dominio-proteinas: un grupo de proteínas de las procariotas cuya actividad se regula mediante factores ambientales, en concreto luz, oxigeno o procesos redox (LOV, ingl. light, oxygen, voltage). Todas estas proteínas contienen flavina enlazada no covalentemente (FAD), que puede ser excitada por absorción de luz o procesos redox. En estado excitado tiene lugar en el receptor de fototropismo fototropina la fosforilación de un resto de aminoácido de su propia cadena polipeptidica (autofosforilación). WC-1: nombre de un mutante del ascomicete Neurospora crassa (levadura de panadería) (ingl. white collai). Este mutante albino carga un defecto en el dominio LOV unido a la flavina de la apoproteína. En los mutantes se suspenden todos los procesos regulados por la luz azul, p. ej., la biogénesis de carotinoide y el ritmo circadiano de la formación de conidios. WC-1 es un factor de transcripción regulado directamente por la luz.

parables. De todos modos, un gran número de ellas podría complicarse por un gran número de mecanismos detalla-

dos con diferencias particulares, correspondientes al gran número de genes regulados por la luz y sus promotores.

7.7 Control del desarrollo por factores externos

455

Tabla 7-10: Clasificación de las respuestas del fitocromo según el punto de vista físico.

Reacciones a afluencias muy pequeñas (VLFR')

Reacciones a afluencias pequeñas (LFR')

Reacciones a altas intensidades (HIR1) Plantas etioladas Plantas que crecen en luz

fotorreversibilidad reciprocidad máximo de absorción del espectro de acción fotorreceptor

no sí

si sí

no no

no no

RC, B phyA

RC. RO phyB

RO, B, UV-A phyA + cryl

RC phyB

ejemplos

• Promoción de la germinación de semillas en algunas plantas que germinan con luz (p. ej., Arabidopsif) • Promoción del crecimiento del coleóptilo y la inhibición del crecimiento del moscocótilo de plántulas de avena etioladas

• Promoción de la germinación de semillas en plantas que crecen con luz (p. ej., Lactuca, Arabidopsif) • Reacción de evitar la sombra • Morfosis provocadas fotoperiódicamente (se necesitan phyB + cry2) • Reacciones de periodicidad diaria (p. ej., movimientos de las hojas)

• Inhibición de la dilatación • Inhibición de la del hipocótilo* dilatación del • Expansión de los cotiledones hipocótilo" • Inducción de la síntesis de antociano en plántulas de dicótilos • Inhibición de la formación del cayado de la plúmula

' VLFR (ingl. very low fluence response); LFR (ingl. low fluence response)] HIR (ingl. high ¡rradiance response)] * los espectros de acción correspon dientes se muestran en la fig. 7-85. Para designar los fotorreceptores se ha utilizado generalizadamente la convención válida para Arabidopsis (tabla 7-8). - Según J. Silverstone, completado.

7.7.3 Otros factores externos

membrana nuclear activación de los

X>

genes factor de transcripción CCA1 y LHY G-box

RNAm de CCA, LH\; se activa la

CCA1 LHY

transcripción de genes regulados —Pt

por phyB

NUCLEO CELULAR

y

importe nuclear

factores de

traducción

transcripción CCA1 y LHY

Fig. 7-86: Modelo para el control de la actividad genética del fitocromo B. El fitocromo B activo (P J emigra hacia el núcleo celular y activa allí la transcripción enlazándose al factor de transcripción PIF3 (ingl. phytochrome ¡nteracting factor), unido a la G-Box, y a la RNA-polimerasa-ll-holoenzima, con lo cual empieza la transcripción de los genes de dos factores de transcripción del tipo MYB {CCA], LHY), regulados directamente por el phyB. Por su parte, los productos genéticos de estos factores activan finalmente numerosos genes - q u e requieren luz indirectamente- cuyos productos genéticos son, por otro lado, necesarios para la respuesta de la planta al estímulo lumínico. La forma del P,f del fitocromo B no está en condiciones de formar un complejo con PIF3.

Junto al factor de la temperatura y la luz (v. 7.7.1, 7.7.2), se conocen otras adaptaciones morfológicas, provocadas por el abastecimiento de agua, la gravedad, los estímulos de contacto o el abastecimiento de alimentos. En los suelos áridos se observa a menudo una típica mezquindad en el crecimiento (nanismo). El aire seco puede conducir al engrasamiento de la cutícula, disminución del número de estomas por superficie, aumento del vello, además de un aumento en la formación de vasos y elementos de sostén (xeromorfosis). En ambiente húmedo, en cambio, muchas veces se alargan los entrenudos y los tallos de las hojas. Las caras de las hojas se adelgazan y ensanchan, se vuelven enteras, el vello disminuye en ellas y aumenta el número de estomas por superficie (higromorfosis). Cierto que no todos estos caracteres xeromórficos. que se encuentran especialmente en ambientes secos, son la consecuencia de la taita de agua, pues, por ejemplo. la escasez de sales nutritivas, sobre todo de nitrógeno, que se presenta muchas veces simultáneamente en tales residencias, puede causar morfosis muy parecidas. La influencia de la nutrición (trofomorfosis) es fácil de estudiar sobre todo en el desarrollo de organismos heterótrofos: el hongo Basidiobolus ranarum, p. ej., forma hifas ramificadas, con tabiques transversales, si vive en una solución nutritiva que contenga azúcar y peptona (una mezcla de péptidos que resulta de la hidrólisis parcial enzimática o química de proteínas). En muchas plantas, especialmente en las inferiores, la formación de órganos reproductores o la persistencia del crecimiento puramente vegetativo puede estar en estrecha dependencia de las condiciones de nutrición, mientras que en un medio con azúcar y sales amónicas se originan células redondeadas, de pared gruesa, que se dividen irregularmente en todas las direcciones del espacio. En las plantas superiores, la competencia recíproca acerca de la luz, el agua y las sales nutritivas, que se da sobre lodo en las comunidades vegetales densas, desempeña también un papel decisivo en el crecimiento y el desarrollo. A veces el simple contacto con algún objeto exterior puede ya tener acción morfógena (tigmomorfosis). Así. en contacto con el sustrato, algunas algas forman rizoides, los zarcillos de Partlteno-

456

7 Fisiología del desarrollo

cissus, discos adhesivos (fig. 4-69 C), y los vástagos de Cuscuta, precursores de los haustorios (apresorios). Los zarcillos que se han agarrado a un soporte engruesan en los puntos de contacto. Las raíces aéreas delgadas de especies epífitas de Ficus, las cuales primero cuelgan libremente, cuando entran en contacto con el suelo por su ápice, empiezan a engrosarse secundariamente y a formar soportes columnares (v. 11.2). Ciertos hongos, en la oscuridad, sólo producen «sombrerillos» normales si sus esporocarpos han estado en contacto brevemente con algún objeto. En todos estos casos queda excluida la posibilidad de una acción química del sustrato que entra en contacto con la planta. La gravedad, como la luz, no sólo puede provocar movimientos de orientación de la planta en el espacio (v. 8.3.1.2), sino también profundas acciones morfogenéticas (gravimorfosis). Así puede intervenir no sólo en la determinación de la polaridad (v. 7.3.3), sino también en la de la dorsiventralidad de algunos órganos, aunque generalmente la influencia de la gravedad resulta enmas-

carada por la acción simultánea de la luz (anisofilia. fig. 4-67). Así, p. ej., la dorsiventralidad de las ramas de tejo y abeto se produce bajo la influencia de la gravedad. Algunas flores dorsi-

ventrales, como las de Epilobium, Gladiolus o Hemerocallis, adquieren simetría radiada si sus yemas se sustraen a una aceleración radial regular, por ejemplo en un clinóstato (fig. 8-19). Igualmente deja de producirse, en tales condiciones, la torsión de los carpelos de las orquídeas. También las diferencias entre el leño de la parte superior e inferior a una rama son una gravimorfosis. Son m ú l t i p l e s las influencias de otros seres v i v o s en el desarrollo y m e t a b o l i s m o de la planta. Estas acciones de int e r c a m b i o biótico se presentan en un c a p í t u l o p r o p i o , porque este c a m p o de investigación se desarrolla cada vez más en una d i s c i p l i n a particular en el marco de la fisiología (alelofisiología, v. cap. 9).

Fisiología de los movimientos 8.1

Conceptos f u n d a m e n t a l e s de la fisiología de los estímulos

457

8.2

Los m o v i m i e n t o s locales libres

458

8.2.1

Las taxis

459

8.2.1.1

Quimotaxis

460

8.2.1.2 8.2.1.3 8.2.2

Fototaxis Otras taxis Movimientos intracelulares

462 464 465

8.3

M o v i m i e n t o s de órganos vivos

466

8.3.1 8.3.1.1

Los tropismos Fototropismo y escototropismo

466 467

Muchos seres vivos muestran una capacidad de movimiento para orientarse en el ambiente y llevar al organismo - o a una parte de éste- a una posición lo más favorable posible. La mayoría de animales muestran locomoción, es decir, están en condiciones de cambiar de lugar libremente. Esto les sirve para evitar influencias ambientales desfavorables e ir a buscar activamente las favorables. La capacidad de locomoción es limitada en las plantas a algunos grupos (algunos bacterios, algas y hongos), pero sí se presenta en determinados tipos celulares (esporas, gámetas) y hasta en las gimnospermas (p. ej., los gámetas de Cycas y de Ginkgo biloba). A menudo las plantas fijas presentan la habilidad de orientar determinados órganos en el espacio, ajustándose a las influencias que actúen en el ambiente, o de llevar a cabo sucesiones de movimientos especiales induciendo estímulos, y con ello conseguir una gran cantidad de adaptaciones convenientes, las cuales se tratarán en los capítulos siguientes.

8.1 Conceptos fundamentales de la fisiología de los estímulos Se califica de estímulo a una señal física o química que desencadena en la célula una serie de reacciones cuyas necesidades energéticas son cubiertas por el mismo organis-

8.3.1.2 8.3.1.3 8.3.2 8.3.2.1 8.3.2.2 8.3.2.3 8.3.2.4 8.3.2.5 8.3.3 8.3.4

8.4

Gravitropismo Otros tropismos Las nastias Termonastia Fotonastia Quimonastia Tigmonastia y sismonastia Movimientos násticos de los estomas Movimientos autónomos Movimientos balísticos y explosivos debidos a la turgencia

470 475 476 476 476 476 477 481 484

Otros m o v i m i e n t o s

485

484

mo, y no por el estímulo. Actualmente a un estímulo químico también se le designa a menudo por señal química. Un ejemplo de señales químicas endógenas (que se originan en el propio organismo) son las fitohormonas (v. 7.6). Un relámpago de luz de una fracción de segundo, aplicado lateralmente a una planta que hasta entonces estaba a oscuras, puede tener como consecuencia una inhibición del crecimiento durante unas horas y operar como un estímulo; en cambio, la luz que sostiene la fotosíntesis de la planta verde sirve de fuente de energía, por lo cual no se la puede considerar como estímulo. Conforme a esto, un estímulo es el liberador de un proceso característico, no su propulsor. Si un proceso locomotor es provocado por un estímulo, hablamos de una taxis (o taxia, v. 8.2.1). Los movimientos de órganos o células de una planta fija que se provocan mediante un estímulo y cuya dirección viene determinada por éste, se designan por tropismos (v. 8.3.1). La mayor parte de las veces los tropismos se manifiestan a través de cambios en la dirección del crecimiento de una célula o a través de un crecimiento diferencial de los flancos enfrentados de un órgano; por lo general, tales movimientos de crecimiento ocurren relativamente despacio (duran de unos cuantos minutos a varias horas). Tenemos una nastia (v. 8.3.2) cuando el proceso es provocado por el estímulo pero su desarrollo está determinado por la constitución del órgano. Muchas veces, pero no siempre, las nastias se deben a un cambio en el potencial osmótico de las células; se trata de movimientos de turgencia (casi todos reversibles). A me-

458

8 Fisiología de ios movimientos

nudo transcurren muy rápidamente (p. ej., el movimiento de plegado de los ginostemios de Stylidium stylidiacea, producido por contacto, sólo dura 10-30 ms). El proceso completo de una respuesta a la provocación de un estímulo, independientemente de si se trata de un movimiento o de otro tipo de respuesta (v. también 7.7), se puede clasificar en las fases de captación del estímulo (percepción), transformación del estímulo, conducción de la señal y fase de respuesta.

El sistema celular que capta aquel estímulo que determina el éxito de la estimulación - e l estímulo «adecuado»- se llama receptor. En el caso más sencillo, en receptores de estímulos lumínicos o señales químicas, p. ej., se trata de proteínas aisladas u oligómeros proteínicos; para otros estímulos, por ejempo estímulos mecánicos o estímulos debidos a una aceleración de masas, se discutirán estructuras celulares más complejas. La acción del estímulo lleva al receptor a un estado activado e induce en él una reacción consecutiva ca-

racterística, basada en la activación o inhibición de un sistema celular. A esta transformación del estímulo en una señal celular también se la llama a veces por un concepto que deriva de la fisiología sensorial animal, especialmente de la neurofisiología: excitación, un término que, a pesar de ello, se debería evitar en el caso de las plantas. Eventualmente, la reacción consecutiva producida a través del receptor activado puede modular directamente la actividad del sistema diana celular que responde al estímulo; pero son más frecuentes las vías de señalización múltiplemente escalonadas, incluyendo a veces una amplificación de la señal, realizada mediante enzimas o procesos eléctricos que, además, ofrecen la posibilidad de regularla y modularla de forma múltiple gracias a otras vías de señalización de la célula (red de regulación). Las vías de señalización pueden tener su recorrido en el interior de una célula, pero también entre células, donde a veces se franquean distancias considerables. Entonces también se habla de conducción de la señal. La explicación de este proceso en planos moleculares todavía se encuentra, en el caso de las plantas, en sus verdaderos inicios. Igual que en el capítulo anterior, Fisiología del desarrollo, la descripción de los procesos moleculares deberá restringirse en lo que sigue a unos pocos ejemplos (y descritos incompletamente). Los últimos sistemas diana celulares regulados por el estímulo, aquellos en los que acaban las vías de señalización, pueden ser proteínas o genes. Así. los movimientos turgóricos reversibles (v. especialmente 8.3.2) se deben a que han cambiado las actividades de los canales iónicos de las plantas. Los movimientos de crecimiento irreversible no exigen solamente una variación de las actividades proteínicas, sino también de las dotaciones de proteínas, pues a ellas se debe también una actividad genética diferencial (v. 7.2.2.3). Para que pueda desencadenarse una reacción, la cantidad de estímulos debe superar un determinado valor mínimo (umbral de estímulo). De todos modos, muchas veces se perciben también estímulos inferiores al umbral, lo que se desprende del hecho que estímulos inferiores al umbral que se repiten, con cortas interrupciones (= intermitentemente), pueden sumarse, de modo que se alcance el umbral que desencadena el estímulo (suma de estímulos). La posición del umbral de excitación puede estar sujeta a cambios, p. ej., debido a la acción de factores externos (adaptación). Así, p. ej., una plántula etiolada es mucho

más sensible a una iluminación unilateral que una planta expuesta a luz que incida en igual medida por todos lados. El tiempo mínimo en que debe actuar un estímulo de intensidad determinada para provocar una reacción palpable recibe el nombre de tiempo de presentación. En las proximidades del umbral de estímulo rige la ley de la cantidad de estímulo, según la cual el resultado del estímulo R queda determinado por el producto de la intensidad I y la duración t del estímulo: R = 11.

ec. 8-1

A l tiempo que transcurre desde que empieza a actuar el estímulo hasta que se inicia palpablemente la respuesta a éste se le llama tiempo de reacción; al tiempo entre el final del estímulo y el principio visible de la reacción, tiempo de latencia.

Si la intensidad de la reacción es independiente de la duración y la fuerza del estímulo, cuando se supera el umbral, de modo que la reacción es siempre completa (p. ej., el plegado de las dos mitades en Dionaea. provocado por contacto; cuadro 4-4), se habla de una reacción del todo o nada.

Otras reacciones (p. ej.. las fototrópicas, v. 8.3.1.1) siguen la ley de la cantidad de estímulo en unos límites más amplios.

8.2 Los movimientos locales libres Si se prescinde de los desplazamientos mediante los que algunas plántulas y rizomas se mueven lentamente a través del sustrato creciendo por el ápice y muriendo por la base (p. ej., plántulas de Cuscuta, v. 4.2.6, fig. 4-38), se dan movimientos locales libres (locomoción) sobre todo en plantas inferiores (p. ej., flageladas, volvocales, diatomeas, mixomicetes) y bacterios, y además, en etapas especiales de otras plantas, p. ej., en las zoosporas de muchas algas y hongos y en los gámetas (o gámetas) masculinos, que aún son móviles libremente en los pteridófitos y en algunos gimnospermas (Cycas, Ginkgo, v. 11.2). La locomoción se consigue mediante distintos principios mecánicos: • movimiento ameboide (arrastrarse sobre o a través del sustrato: estados ameboides y plasmodiales de los mixomicetes); • movimiento reforzado por secreciones mucilaginosas unilaterales: las secreciones que emanan en medios acuosos empujan a la célula hacia delante en el sustrato (desmidiáceas); • deslizamiento sobre el sustrato (mediante corrientes de plasma que se producen en la zona de rafe en las diatomeas; principio del movimiento de la oruga); • movimientos de reptación de muchas cianofíceas sobre mucosidades segregadas, donde intervienen microfibrillas; • natación con cilios o flagelos. Sólo se conocen las particularidades de la mecánica del proceso en el caso del movimiento natatorio con cilios o flagelos. La constitución de los cilios, que sólo se presen-

8.2 Los movimientos locales libres

tan en los eucariotas y flagelos de éstos, es principalmente igual (v. 2.2.2.3, figs. 2-16, 2-17). Hablarnos de flagelos eucariotas cuando hay uno o unos pocos por célula y son de tamaño considerable en relación al de la célula, y de cilios cuando se hallan en gran número y son cortos. Los flagelos de los bacterios tienen una constitución completamente distinta (v. 2.3.2, fig. 2-96) y funcionan mediante un principio mecánico totalmente diferente al de los cilios o los flagelos de los eucariotas (fig. 8-1). Los flagelos bacterianos (estructura, fig. 2-97) rotan impulsados por la energía de un gradiente transmembranoso de iones de hidrógeno (v. 6.1.4.3; Vibrio alginolyticus: gradiente de Na*) que se produce en la membrana celular. Son una hélice impulsada por un motor de rotación. El principio de tal rotor se describió con la síntesis de ATP de cloroplastos y mitocondrios (fig. 6-63), aunque el motor flagelar tiene una constitución distinta y una estrucutra diferente y más complicada. Los motores flagelares impulsados por gradientes de IT rotan a algunos centenares de hertz y permiten alcanzar velocidades de empuje de hasta 20 |im s los motores impulsados por gradientes de Na* rotan aún más rápido (en el caso de Vibrio, a más de 1000 Hz cuando la velocidad de empuje de la célula llega hasta 200 |im s '). Una característica del movimiento de los flagelos es la serie de fases de avance y oscilación. Durante

la fase de avance, el flagelo bacteriano rota (o, si hay varios flagelos, rota todo el conjunto, con un movimiento sincronizado de los flagelos individuales), de forma que la célula se mueve a través del medio. Durante la fase que la sigue, la de oscilación, los flagelos experimentan durante un tiempo corto una inversión del sentido de giro. Debido a la poca inercia de la célula frente a la alta viscosidad del medio, en esta fase el movimiento alcanza inmediatamente el estado de reposo, la célula toma una nueva posición aleatoria en el medio, y en la siguiente fase de

Fig. 8-1: Mecánica del movimiento de los flagelos. A Movimiento propulsor del flagelo bacteriono, que rota desde su base en el cuerpo celular, accionado por la fuerza motriz de protones (v. 6.1.4.3). Cuando el rotor gira, afluyen iones H' a la célula. Las ATPasas translocadoras de iones H~, consumiendo ATP, «bombean» los iones H' de nuevo fuera de la célula, para mantener la fuerza motriz de protones. B Movimiento de remo de los flagelos de la flagelada Monas sp. (crisomonadales, v. 11.2). I Enderezamiento del flagelo; II movimiento activo; los números arábigos indican las distintas fases de la serie del movimiento del flagelo. Las flechas muestran la dirección del movimiento; cuerpo celular no dibujado a escala.

459

avance, continúa moviéndose en esa dirección. Los tiempos típicos de avance/oscilación se encuentran en el orden de magnitud de 1 s / 0.1 s. Por ejemplo, Escherichia coli, que nada con 4-8 flagelos que están insertados en distintos lugares de la célula, alcanza durante la fase de avance una velocidad de aproximadamente 20 (xm s L o s estímulos ambientales actúan sobre las fases de avance/oscilación, cambiándolas, y transformando así la locomoción en una taxis (v. 8.2.1). Para desplazarse mediante flagelos la célula sólo invierte una pequeña cantidad de energía. Spirillum aproximadamente un 0,1 % de la energía metabólica. En contraposición a la mecánica de hélice del movimiento de los flagelos bacterianos, los flagelos de los eucariotas (o sus cilios) operan como remos. En el caso más sencillo, un flagelo eucariota (flagelo tractor) orientado hacia delante (en la dirección del movimiento), se mueve en un plano como un remo (p. ej.. Euglem, fig. 8-6). Si existen varios flagelos (p. ej., 2 en Chlaniydomonas reinhardtii), los movimientos de cada uno deben estar relacionados con los demás, de modo que la célula realice un movimiento coordinado (fig. 8-7). Las pirrofíceas, que están flageladas de forma heteroconta porque poseen flagelos distintos entre sí (fig. 11-70 A), nadan siguiendo una trayectoria helicoidal de amplias ondas, mientras simultáneamente su cuerpo va girando. En los ecuariotas con cilios (p. ej., Volvox. espermatozoides de los helechos) éstos, por lo común, se mueven coordinadamente como si fueran remos. También existen flagelos impulsores que. colocados en el polo posterior de la célula, empujan a la célula a través del medio. El impulso de los flagelos es muy eficaz. Las zoosporas del mixomicete Fuligo varians alcanzan velocidades de hasta 1 mm s '. E l trayecto recorrido por segundo corresponde a cien veces la longitud de su cuerpo (aproximadamente 10 pin). El «movimiento de remo» de cilios y flagelos de los eucariotas tiene lugar gracias al desplazamiento mutuo de los dobletes microtubulares periféricos del complejo axonémico, accionado por la dineína (complejo axonémico. v. 2.2.2.3, fig. 2-17; función de la dineína, fig. 6-6). Dado que el complejo axonémico del cuerpo basal está anclado, el flagelo se curva. El deslizamiento de los microtúbulos puede darse en un orden definido o variable en dos o más dobletes periféricos, y puede alcanzar toda la longitud de los mismos o sólo una parte de ella. De este modo se producen los más distintos tipos de movimiento. La energía para mover el flagelo se libera con ATP. que se hidroliza al cambiar la conformación de la dineína. A l añadirse ATP el complejo axonémico reacciona, incluso si éste se ha aislado del cilio (p. ej.. disolviendo la membrana del flagelo añadiendo detergente y enjuagándolo). En efecto, la membrana del flagelo regula la concentración de iones de Ca2' en el interior del flagelo, que interviene de modo decisivo en el gobierno del movimiento. En Chlamydomonds, p. ej., el flagelo cambia el modo de moverse con una concentración interna por encima de 10 M de Ca2*, de manera que la célula nada hacia atrás. Esta conmutación entre tracción y empuje ocurre por ejemplo cuando la célula se encuentra con un obstáculo. El contacto por fricción abre los canales de Ca"' de la membrana flagelar, de modo que los iones Ca2' afluyen al flagelo desde el medio extemo.

8.2.1 Las taxis Si un movimiento local libre (locomoción) es desencadenado por un estímulo, recibe el nombre de taxis (o taxia. plural taxias). Si el móvil se dirige hacia la fuente de excitación, tenemos una taxis positiva, mientras que si se aleja

460

8 Fisiología de los movimientos

de la fuente, se trata de una taxis negativa. Un movimiento que se dirige directamente hacia la fuente o que se aparta de ella se designa por topotaxis. Si un organismo que se mueve libremente encuentra su situación óptima dentro del campo de excitación, pero sólo de modo que prefiere los movimientos en dirección «correcta» a la dirección «falsa», y le es imposible, pues, el recorrido inverso, hablamos de una fobotaxis o reacción repulsiva. Tal reacción repulsiva es la que se alcanza, p. ej., cuando en el movimiento por flagelos, las alteraciones de las frecuencias de avance/oscilación dependen del estímulo (v. 8.2.1.1, fig. 8-3). Recientemente, para la fobotaxis también se elige el término quinesis, y sólo la topotaxis se designa por taxis en sentido estricto. En el caso de la fobotaxis (quinesis), la célula que se mueve en el campo del estímulo percibe las diferencias temporales de la intensidad de éste, mientras que los organismos que muestran topotaxis reaccionan a diferencias locales de la intensidad del estímulo - p . ej., entre los límites anterior y posterior de la célula.

desmarestiales (Desmarestia)

ectocarpales (Ectocarpus)

dictiotales C' (Dictyota)

AA=A viridieno (Syringoderma)

multifidas (Cutleria, Chorda)

fucoserrateno (Fucus)

H0H 2 C

Finalmente podemos clasificar las taxis por el modo en que se desencadena el estímulo (p. ej., quimotaxis, fototaxis). A menudo la misma célula percibe varios estímulos distintos, como la luz o estímulos químicos.

sirenina (AUomyces)

ácido lurlénico (Chlamydomonas allensworthii)

8.2.1.1 Quimotaxis La quimotaxis permite a los bacterios y hongos que se mueven libremente encontrar las fuentes de alimento o los hospedantes, y evitar las zonas en que existan sustancias nocivas, y a su vez facilita a los gámetas el encuentro directo con los del otro sexo. En el primer caso, son muchas las sustancias que actúan quimóticamente. En los bacterios se encontaron más de 30 sensores quimóticos, dos terceras partes de sustancias que atraen y un tercio de sus-

Fig. 8-2: Ejemplos de sustancias atrayentes de gámetas A de algas pardas, B del alga verde unicelular Chlamydomonas allensworthii y C del hongo acuático AUomyces (blastocladiales). Los gamones de las algas pardas se desvian de los ácidos grasos poliinsaturados (v. 6.11.1). La sirenina es un sesquiterpeno (v. 6.16.2), el ácido lurlénico se forma probablemente a partir del plastoquinón de los doroplastos (fig. 6-56); en el azúcar se trata de p-D-xilosa.

Tabla 8-1: Ejemplos de compuestos quimotácticamente activos en procariotas y eucariotas.

Organismo (tipo celular)

Agente quimotáctico

Principio locomotor

Tipo de reacción

Bacterios

Ácido acético 0 ¿ , muchos azúcares (p. ej. galactosa), compuestos nitrogenados, fosfato, iones alcalinos y alcalinotérreos

Flagelo bacteriano Flagelo bacteriano

Fobotaxis negativa Fobotaxis positiva

-

Malato Ácido fólico AMPc Sirenina"

Flagelo eucariota Ameboide Ameboide Flagelo eucariota

Fobotaxis Topotaxis Topotaxis Fobotaxis

Glucoproteidos" Ácido lurlénico" Sustancias hidrocarburadas, entre otros"

Flagelo eucariota Flagelo eucariota Flagelo eucariota

Topotaxis positiva Topotaxis positiva Topotaxis positiva

Hongos (gámetas)

Sacarosa, entre otros'

Flagelo eucariota

Topotaxis positiva

Helechos (gámetas)

Malato de Ca"

Flagelo eucariota

Topotaxis positiva

Lycopodium (gámetas)

Citrato"

Flagelo eucariota

Topotaxis positiva

mixomicetes (zoosporas) Dictyostelium (ameboide en fase alimenticia) Dictyostelium (ameboide hambriento) AUomyces (gámetas)

Algas (gámetas) - Chlamydomonas reinhardtii - Ch. allensworthii - A l g a s azules

positiva positiva positiva positiva

" Sustancias que atraen gámetas (gamones) que se forman por los gámetas femeninos - q u e a menudo se mueven mal o no se mueven- y atraen a los gámetos masculinos. " Sustancias que atraen gámetas de las arquegoniadas; no está claro qué tejidos o células fabrican la sustancia atrayente en el arquegonio.

8.2 Los movimientos locales libres

461

tancias hidrocarburadas, pero en general sólo una es la sustancia atrayente específica de la especie, de alta esteroespecificidad. Las otras pueden atraer espermatozoides de otros taxones, que no pueden llevar a cabo la fecundación de gámetas extraños, y que por este motivo, tampoco pueden fecundar sus propios gámetas femeninos. Bajo la influencia de

agente quimotáctico difundido en el medio

quimofobotaxis positiva

quimotopotaxis positiva curso de la • •

' 3 *

W

•

HWVWI I I U \ /

\-JVjUVMlUUVV

u v

UI IU

^UIIIIVIWUWiUAIJ

*

curso de la concentración

• vu

VII

de AMPc en el

un bacterio y, para comparar, de una quimotopotaxis positiva cuando hay un gradiente de concentración de un agente quimotáctico. Detalles en el texto.

medio

tancias que repelen. En cambio, en el caso de las sustan-

~T

~T

1

~~— i

cias que atraen gámetas (gamones), éstas actúan en su

5

10

15

20

mayoría de forma específica, de modo que los gámetas, en presencia de homólogos cercanos en el mismo habitat, pueden encontrar muy selectivamente el compañero de sexo distinto correspondiente a la especie. Los gamones de las algas están especialmente bien estudiados, en particular los de las algas pardas (fig. 8-2). A menudo estas sustancias hidrocarburadas insaturadas ya actúan en concentraciones alrededor de los 10" mol T1, y se sintetizan a partir de ácidos grasos poliinsaturados. Algunas también sincronizan la liberación de gámetas. La mayor parte de los gámetas de las algas pardas secretan algunas de estas sus-

J 25

tiempo (min) células insensibles

3

C

C

=l-

al AMPc

células sensibles al AMPc células quimotácticamente activas

B

fosfodiéster

O

5.

5*

O-P-O-CH

0-CH2Q

fostodiesterma

o 2

OH

OH

adenosinmonofosfato

(AMP)

adenosin-3'-5'-

ATP

monofosfato cíclico (AMPc)

ADP

odenüdckaa

PP¡

o

o

O-P~-O-P~O-P-O-CH

L

0

I-

0

I.

0

adenosintrifosfato (ATP)

Fig. 8-4: Célula de Spirogyra con acumulación de bacterios positivamente aerotácticas (rojo) en el lugar de la banda iluminada del cloroplasto (desprendimiento de 0 , fotosintético). La iluminación del espacio fuera de la banda del cloroplasto no conduce a la producción de 0 , y, por ello, no atrae bacterios. - Según T.W. Engelmann.

2

y OH

7 OH

Fig. 8-5: Quimotaxis en la fase de agregación en Dictyostelium discoideum. A Variación rítmica en la formación y reparto de AMPc de una célula, y en la sensibilidad de ésta al AMPc (o de una población de células sincronizada). En el sustrato, el modo de actuar de la propia célula (o de la población de células) se desempeña en un movimiento ondulatorio del ameboide, que se dirige de nuevo hacia el centro de atracción, el lugar donde tuvo lugar la primera formación de AMPc (en la foto se puede ver más de un centro de atracción). B Formación de AMPc a partir de ATP (intracelular) y desintegración mediante fosfodíesterasa (en el medio).

462

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

la sustancia atrayente, los gametas masculinos flagelados heterocontos aceleran sus movimientos flagélales y se sujetan finalmente con su largo flagelo al gámeta femenino. En los últimos tiempos se han estudiado detalladamente la quimofobotaxis de los bacterios y la quimotopotaxis de los estadios ameboides del mixomicete Dictyostelium discoideum. Los bacterios, en un medio homogéneo, nadan en una serie de fases de avance, que duran aprox. 1 s, y de oscilación, que duran aprox. 0,1 s (v. 8.2.1). Si hay un gradiente de concentración para que se dé una combinación quimotácticamente eficiente, la frecuencia de avance/oscilación cambia de la siguiente manera (fig. 8-3): en la dirección creciente de concentraciones de una sustancia atrayente, la duración de una fase de avance se alarga, ya que la frecuencia de oscilación disminuye; en el caso de sustancias r e p e lentes ocurre lo contrario. En gradientes de concentración de sustancias atrayentes, pues, la mayoría de células se agrupan con el tiempo en la zona de máxima concentración, mientras que en sustancias repelentes, en la zona de concentración mínima. El comportamiento aerotáctico positivo de muchos bacterios (nadar en la dirección de una fuente de oxígeno) es el principio fundamental para comprovar la producción de O, folosintético a través del experimento con bacterios de Engelmann (fig. 8-4). Para el estudio de las formas moleculares de actuar y el gobierno del motor flagelar se pueden consultar manuales de microbiología. Cuando el abastecimiento de sustancias nutritivas es suficiente, el mixomicete Dictyostelium discoideum vive como un ser unicelular con locomoción ameboide. Si empieza a haber una falta de sustancias nutritivas, entonces los ameboides hambrientos fabrican adenosín-3',5'-monofosfato cíclico (AMPc, fig. 8-5) y lo segregan al medio. El agente quimotáctico es percibido por los ameboides sensibles al AMPc del ambiente, e induce entonces la taxis quimotópica positiva pertinente, de modo que se forma un centro de agregación mediante los ameboides que concurren en masa desde el medio, en el cual se desarrollan procesos de diferenciación (que en parte también dependen del AMPc) (ciclo de vida del Dictyostelium, v. 11.2, fig. 5-3). La producción y el reparto de AMPc de una célula, y la excitabilidad de ésta al AMPc, experimentan máximos y mínimos (de una duración de fase de unos 6-10 minutos), que se repiten cíclicamente, consiguiéndose una topotaxis rítmica, la cual puede observarse bien en el experimento con ameboides, p. ej., en cápsulas de petri (fig. 8-5). El receptor de AMPc está localizado en la membrana celular y se conoce molecularmente. Es análogo a la bacteriorrodopsina - l a bomba de protones accionada por la luz de las archaes halófilas (fig. 6 - 6 6 K a la sensorrodopsina de las algas verdes, que les sirve de receptor de la fototaxis (v. 8.2.1.2), al pigmento visual de los vertebrados (rodopsina). y a otros receptores de la membrana celular de los vertebrados, p. ej., a muchos receptores hormonales como los del sabor y el gusto. Lo que tienen en común estos receptores membranosos es una topología determinada, con 7 a-hélices que atraviesan la membrana. y una conducción de la señal mediante las llamadas proteínas G heterotriméricas (G figura por el enlace GTP, v. libros de texto de biología celular). Esto nos hace suponer que los receptores quimóticos y los pigmentos visuales de los vertebrados han evolucionado probablemente a partir de receptores quimóticos o fototácticos de halobacterios o eucariotas inferiores (cuadro 7-5).

8.2.1.2 Fototaxis Se observa un movimiento de locomoción libre motivado por la luz (fototaxis) sobre todo en los organismos fotosintetizadores activos, que de este modo buscan lugares en que la intensidad de ésta sea óptima. Pero la fototaxis también se da en algunas flageladas no verdes y además, en plasmodios de mixomicetes (v. 11.2), que primero reaccionan negativamente, pero que, después de inducir la formación de

esporangios, reaccionan fototácticamente de forma positiva. En la fototaxis también hay reacciones fóbicas y tópicas. En la reacción fóbica se pueden distinguir movimientos de repulsión que responden a una disminución repentina (ingl. step down response) y a una elevación repentina (ingl. step up response) de la intensidad de radiación. Existe fotofobotaxis positiva en el bacterio purpúreo Chromatium, pues el movimiento de los flagelos se detiene por un momento cuando la luz pierde intensidad súbitamente; como el cuerpo del bacterio prácticamente carece de inercia, se detiene inmediatamente: al reemprenderse el movimiento, por lo común se hace en una nueva dirección. En cambio, un aumento de la intensidad de la luz no tiene influencia alguna sobre la dirección del movimiento. Por otro lado, en Rhodospirillum una disminución de la intensidad de la luz tiene por consecuencia una variación de la dirección del movimiento de los flagelos, la cual determina un movimiento hacia atrás. El factor que expresa en qué grado una fuente de luz debe ser más intensa que otra para actuar como atrayente vale sólo de 1,01 a 1,03 para Rhodospirillum: la sensibilidad diferencial es pues muy elevada. En ambos casos, tanto en Chromatium como en Rhodospirillum, los bacterios se acumulan sólo en el espacio iluminado, que no pueden abandonar fácilmente («trampa lumínica»). El espectro de acción de la fobofototaxis de los bacterios purpúreos es idéntico al de la fotosíntesis. Parece ser decisiva para la reacción fóbica la variación súbita en el transporte folosintético de electrones. Ello se aplica en forma correspondiente a la reacción fobofototáctica de los cianobacterios reptantes (inversión de la dirección de movimiento al disminuir bruscamente la intensidad de la luz), en la que un análisis detenido ha mostrado que, evidentemente, el estado redox de la plastoquinona es la magnitud reguladora decisiva de la reacción tópica. La fototaxis negativa del bacterio purpúreo del azufre Ectothiorhodospira halophila se provoca con luz azul. En el caso del fotorreceptor Pvp (ingl.: photoactive yellow protein), el grupo que absorbe la luz es un cromoproteido de 14 kDa con un resto de ácido p-cumárico (ácidos cinamónicos, fig. 6-115) unido en enlace tioéster a la única cisteína de la proteína. que en la oscuridad se presenta como anión fenolato. La absorción de luz emblanquece el cromoproteido, dado que el anión fenolato se transforma en fenol no cargado mediante protonación, que absorbe en el ultravioleta. En Halobacterium, las reacciones step-down y step-up tienen receptores distintos: la primera, la bacteriorrodopsina de la membrana purpúrea, que sirve a la vez como transformadora de la energía (fig. 6-66) y de la señal; así mismo, la última, una proteína retinilidénica, que probablemente representa una etapa preliminar en la biosíntesis de la rodopsina. En organismos reptantes, como, p. ej.. los cianobacterios (Phormidium) o las bacilariofíceas (Navícula), existe todavía otra clase especial de fototaxis: estos organismos escogen aquella de las dos direcciones posibles que conducen a la fuente de luz: son capaces de hacer eso porque las diferencias de iluminación entre los extremos anterior y posterior de la célula pueden ser percibidas. En Navícula, p. ej., se evita la inversión del sentido de movimiento, que se produce de forma autónoma cada cierto tiempo, cuando el extremo anterior está más iluminado que el posterior, en cambio, dicha inversión es favorecida cuando el extremo posterior recibe mayor intensidad de luz.

Las algas unicelulares con flagelos (flageladas), cuando la intensidad de luz es elevada, muestran reacciones casi siempre negativas, también fotofobotópicas, mientras que cuando la intensidad es baja, muestran reacciones fototópicas generalmente positivas. El espectro de acción de la fototaxis es claramente distinto del de la fotosíntesis. El máximo de sensibilidad de estas reacciones está en la zona del espectro entre la luz verde y la verde azulada. Es probable que esto sea una adaptación a la vida en el agua, ya que al aumentar la profundidad, el espectro se va estrechando más y más en la zona del verde-azul (fig. 6-43) y, además, en esta zona del espectro, el sombreado debido a otros orga-

8.2 Los m o v i m i e n t o s locales libres

463

nismos fotosintéticamente activos es el menor. La aproximación a la fuente de luz en la topofototaxis positiva, y el alejamiento de ella en la negativa, exigen que el organismo pueda percibir tanto las variaciones temporales de intensidad de la luz como de su dirección de incidencia. La sensibilidad a la dirección se consigue mediante «ojos» en parte muy especializados, que se componen de un estigma que lleva pigmentos que absorben la luz (mancha ocular) y de la región fotorreceptora propiamente dicha, ambos posicionados de un modo característico mutuamente y respecto a los flagelos. Se han estudiado particularmente bien dos modelos: Chlamydomonas (característica de todas las algas verdes iocomotoramente activas) y Euglena (típica de las euglenofíceas). En ellas se cumplen dos principios distintos. Es común en todas que las células giren sobre su eje longitudinal mientras nadan hacia delante, describiendo una trayectoria helicoidal - e l eje longitudinal de la célula realiza así un movimiento de peonza sobre el eje de locomoción. Los ojos, al menos las manchas oculares, están en la periferia celular, y cuando la luz incide oblicuamente respecto a la dirección de la locomoción, la posición de la mancha ocular va cambiando periódicamente para la fotorrecepeión de forma relativa a la incidencia de la luz. En Euglena, la mancha ocular se compone de un cúmulo de gotitas lípidas en el citoplasma que contienen, sobre todo, el carotenoide astaxantina, que también encontramos en el reino animal. El fotorreceptor se localiza en el cuerpo del paraflagelo de la cavidad del flagelo (v. 2.2.2.3; fig. 1). Aunque su naturaleza no se conoce de forma exacta, el espectro de acción señala a una flavina como grupo cromóforo (para una introducción al espectro de acción, v. 7.7.2.4). A causa del fuerte solapamiento de los espectros de absorción de los carotenoides y las flavinas, si la luz incide lateralmente, el cuerpo del paraflagelo queda som-

glóbulos lipídicos /

Fig. 8-6: Fototopotaxis positiva en Euglena. Debido a la rotación alrededor del eje longitudinal, el fotorreceptor, situado en la base del flagelo (cuerpo paraflagelar, rojo), es sombreado periódicamente (cuadro de la derecha) por el estigma ( = mancha ocular, rojo), lo que hace que haya un giro de la célula en la dirección del estigma ( = hacia la fuente de luz, en la figura, hacia la izquierda). Recientemente también se tiene en cuenta una orientación dicroica del fotorreceptor como causa de que la actividad dependa del ángulo de incidencia de la luz. - Según W. Haupt.

membrana del tilacoide

fotorreceptor — en el plasmalema

membrana del fotorreceptor

doroplasto

membrana plasmática membrana

estroma

Fig. 8-7: Fototopotaxis positiva en Chlamydomonas. A Fotografía hecha con microscopio electrónico de un corte a través del estigma mostrado en la misma disposición que la célula dibujada (izquierda = hacia fuera). Los glóbulos lipídicos están cubiertos por un tilacoide en la parte interna, en el espacio intermedio encontramos estroma. El estigma hace de reflector (B) y refuerza la intensidad de la luz en el lugar del fotorreceptor, que está localizado en el plasmalema (zona roja). La activación periódica de los fotorreceptores con luz unilateral se realiza gracias al giro de la célula al nadar y conduce a breves interrupciones del movimiento del flagelo sombreado por el estigma, y de ahí que gire en dirección a la fuente de luz. - A Original por cortesía de L.A. Staehelin, B según K.W. Foster y R.D. Smyth.

464

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

breado periódicamente por el estigma durante breves períodos de tiempo (fig. 8-6). Eso conduce -de modo desconocido en los seres unicelulares, aunque probablemente mediante la participación de iones Ca 2+ - a un cambio en el movimiento del flagelo durante un tiempo breve y. con esto, a una corrección del curso hasta que la célula empieza a dirigirse hacia la fuente de luz, dejando así de sombrearse la mancha ocular del cuerpo del paraflagelo (fig. 8-6). En Chlamydomonas (y muy probablemente en todas las clorofíceas flageladas) la mancha ocular está localizada en los cloroplastos, cerca de la superficie celular, y se compone de hasta 8 capas (Chlamydomonas reinhardtii: 4) de glóbulos lipídicos de tamaño homogéneo ricos en carotenoides, dispuestos paralelamente a la superficie celular, que se montan sobre la membrana tilacoide a intervalos exactos entre zonas sin gotitas lipídicas (fig. 8-7). Los fotorreceptores se agrupan en el plasmalema, sobre la mancha ocular. La interpretación molecular de la naturaleza del fotorreceptor que se presentó como más válida es que se trata de un cromoproteido análogo a la rodopsina. pigmento visual de los animales, que lleva como grupo cromóforo un isómero del que encontramos en el retinal animal (fig. 8-8), el cual, probablemente, igual que el otro, está constituido por caroteno y absorbe, en particular, luz del verde-azul al azul. Las apoproteínas de la sensor rodopsina de las algas verdes (llamada clamidopsina en el caso de Chlamydomonas)

y las de la rodopsina de los animales se diferencian en que las rodopsinas de las algas verdes son más cortas en ambos extremos (términos C y N) que las rodopsinas de los animales, pero en las partes que se corresponden muestran una analogía muy clara (v. 8.2.1.1). Mientras las manchas oculares de las euglenas sirven para sombrear el fotorreceptor -que está en el interior-, las manchas oculares, más estructuradas, de las algas verdes flageladas, actúan de forma exactamente contraria - c o m o reflectores que intensifican la luz que incide lateralmente en el lugar de los fotorreceptores-: los fenómenos de interferencia de la luz que llega desde la superficie celular y de la que se refleja desempeñan un papel muy importante. Así, el máximo de interferencia se da cuando la luz incide o respectivamente se refleja perpendicularmente a la distribución de las capas de carotenoides de la mancha ocular, y cuando la longitud de onda de ésta pertenece a la zona del verde/verde-azul. En cambio, la luz que entra a través de la célula se debilita mucho en el lugar de la sensorrodopsina por interferencia destructiva. La excitación periódica del fotorreceptor conduce -interviniendo, también en estas células, iones Ca~v- a que cambie durante un tiempo breve el movimiento del flagelo (en Chlamydomonas, el flagelo vecino al ojo) y a que se corrija de forma correspondiente el curso de la célula, hasta que la sensorrodopsina deja de activarse periódicamente con la luz que incide lateralmente y la que se refleja en la mancha ocular (fig. 8-8). Se supone que el fotorreceptor clamidopsina es idéntico a los canales activados de Ca \ es decir, en otras palabras, que la sensorrodopsina es un canal de C a ' regulado directamente por la luz.

8.2.1.3 Otras taxis Además de reaccionar a los estímulos químicos y lumínicos. algunos de los organismos libremente móviles lo hacen también frente a diferencias de humedad (higrotaxis ), a estímulos de contacto (tigmotaxis). a la gravedad (gra-

halobacterios, algas verdes

animales apoproteína

+

H3N-R'

base de Schiff

Fig. 8-8: Estructura del retinal, el grupo cromóforo de la rodopsina, enlazado a la proteína en halobacterios, algas verdes y animales (metazoos), en ausencia de luz. En la rodopsina encontramos el retinal enlazado covalentemente con su grupo aldehido al grupo amino-e de un residuo de lisina de la apoproteína, en forma de base de Schiff (campo sombreado en gris: formación de bases de Schiff a partir de un aldehido y una amina). En la oscuridad, encontramos el retinal de los halobacterios y algas en la forma todo-trans, y con iluminación se isomeriza de la forma trans-13 a la cis-13; el de los animales se halla en la forma cis-11 y con iluminación se isomeriza a la forma todo-trans. En lo que sigue también debe cambiarse respectivamente la conformación de la apoproteína. En el alga verde Chlamydomonas se discute que la sensorrodopsina (clamidopsina) construye sus propios canales de Ca"' y la afluencia de calcio a la célula provoca una inhibición del movimiento del flagelo en la cara iluminada de la célula.

Fig. 8-9: Magnetobacterium bavaricum, un bacterio magnetotáctico del lago Chiem. El bacterio flagelado, que tiene forma de varita (el flagelo no es visible en el preparado), contiene hasta 1000 magnetosomas con forma de varita, ordenados en varios paquetes, que están compuestos de magnetita (FeX),). Los glóbulos se componen de azufre elemental y son significativos para el comportamiento magnetostático. Los magnetosomas permiten que la célula y su movimiento se alineen con el vector del campo magnético. Pero también se discute que las fuerzas de repulsión entre los cordones de magnetosomas contribuyen a la estabilización del cuerpo celular. - Original por cortesía de M. Hanzlik y N. Petersen.

8 . 2 Los m o v i m i e n t o s locales libres

vitaxis) o a cambios de temperatura (termotaxis). Los plasmodios de Dictyostelium pueden percibir incluso gradientes de temperatura de 0,05 "C/cm. El fundamento de tales «biotermómetros», muy sensibles, pueden ser quizá cambios de fase (fluido cristalino) de los lípidos de las membranas. En el caso de que un organismo perciba distintos estímulos ambientales y responda con taxis, las células deben «compensar» estas fuentes de estímulo las unas con las otras. Así, en Escherichia coli. la termotaxis negativa desencadenada mediante bajas temperaturas puede ser compensada o incluso sobrecompensada por sustancias que actúan quimotácticamente de forma positiva, y al revés, la termotaxis positiva inducida mediante temperaturas altas, por sustancias repelentes. Una particularidad es la capacidad de algunos bacterios que viven en el fango de aguas dulces y saladas para orientarse en un campo magnético (magnetotaxis). En el campo magnético de la Tierra esto conduce a un movimiento hacia abajo, en el barro, dado que la componente vertical del campo es por regla general mayor que la horizontal. Como sensor magnético sirve una cadena de hasta 100 cristales de magnetita (Fe 3 0 4 ), envueltos por una membrana, de aprox. 50 nm de longitud de arista, la cual funciona como la aguja de una brújula (fig. 8-9).

465

8.2.2 Movimientos intracelulares En el interior de la célula el plasma, el núcleo y los orgánulos cambian a menudo de lugar. Estos movimientos intracelulares recuerdan desde muchos puntos de vista los movimientos locomotores de los organismos inferiores. La corriente de plasma que se observa en muchas células a menudo tan sólo se desencadena mediante estímulos externos (p. ej., luz, temperatura, lesiones de la célula, estímulos químicos), depende de un metabolismo activo (entre otros, de ATP) y alcanza velocidades de 0,2-0,6 mm por minuto (en las células de los entrenudos de Nitella hasta 6 cm por minuto si la temperatura es elevada). La capa externa del plasma (ectoplasma). unida al plasmalema, no se mueve en ningún caso. Como la polaridad de la célula no resulta influida por la corriente plasmática, ésta podría estar anclada al ectoplasma o también en el plasmalema. Las responsables de las corrientes de plasma son las proteínas estructurales, que se deslizan una al lado de otra dependiendo del ATP. igual que en el caso del movimiento de los flagelos o de los plasmodios y en la contracción del músculo. No se sabe si las corrientes plasmáticas (que no aparecen siempre ni en todas las células) poseen una significación fisiológica, o si tal vez intervienen de manera relevante en el

A luz intensa

luz débil transición

B

r 1 oscuro

2 RC

Fig. 8-10: Movimiento de doroplastos. A Posición de los doroplastos de un filoide de musgo bajo luz intensa y débil (dirección de los rayos perpendicular al plano del dibujo). B Posición de los doroplastos de forma discoidal en la célula de Mougeotia scalaris. Si iluminamos células que estén a oscuras (1) con pulsos cortos (1 min) de rojo claro (RC), entonces el doroplasto toma la posición de luz débil (2). La fotorreversibilidad de la reacción al alternar la intensidad entre RC y R0 (rojo oscuro) indica la participación del sistema fitocromo; dirección de la luz perpendicular al plano del dibujo. El giro del d o r o p l a s t o dura unos 30 m i n . - Según P. Schopfer.

466

I 8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

intercambio de sustancias dentro de la célula o en el transporte de las mismas entre células vecinas. Los núcleos celulares pueden cambiar su puesto dentro de la célula. Suelen ir hacia los lugares donde el crecimiento de la célula es mayor, o donde la actividad metabólica es particularmente elevada. Así, en las células con crecimiento apical intenso (pelos radicales, tubos polínicos), los núcleos se encuentran cerca del ápice en crecimiento; en células lesionadas, suelen estar junto la pared celular del lado más próximo a la herida; en caso de infección micótica (v. 9.3.4) emigran hacia el lugar por donde penetra el micelio ¡nicótico, donde se desarrollan las reacciones de defensa celular más particularmente intensas. En la vecindad directa de los meristemoides (p. ej., de las iniciales de los estomas), los núcleos se disponen orientados en dirección a las células meristemáticas y probablemente reflejando un gradiente material (v. 7.4.2). Son característicos los movimientos de los cloroplastos. que dependen de la intensidad de la luz (p. ej., en talos de algas, filoides de musgo, protalos de helecho y dentro de los espermatófitos, en particular en plantas acuáticas), que guían estos orgánulos hacia las posiciones o lugares donde la iluminación es óptima. En la posición donde la luz es débil, los cloroplastos se encuentran en las paredes anteriores y posteriores de la célula iluminadas directamente, y dirigen su mayor superficie hacia la luz (sección transversal de captura máxima para los cuantas de luz), mientras que cuando la luz es intensa, emigran a las paredes laterales y ofrecen a la luz la menor sección transversal de captura posible, probablemente para evitar los daños (v. 6.4.8) por exceso de radiación (posición de luz intensa) (fig. 8-10). En los musgos, los espectros de acción señalan como fotorreceptor para reaccionar a la luz débil o intensa a una flavina o a un flavoproteido; en el caso particularmente bien estudiado de la reacción de los cloroplastos laminiformes de Mougeotia (v. 11.2), formada por talos de filamentos, en la reacción con luz débil interviene un fitocromo, y en la reacción con luz intensa, al lado del fitocromo, participa también un receptor de luz azul. Por esta razón se puede inducir la reacción de luz débil con rojo claro, y anular esta inducción añadiendo rojo oscuro; se trata, pues, de una reacción de clase II (v. 7.7.2.4). En las angiospemias la posición de los cloroplastos se dirige mediante receptores de luz azul del grupo de las fototropinas: la fototropina I dirige la respuesta a luz débil, la fototropina 2 la respuesta a luz intensa ( f o t o t r o p i n a , v. 7.7.2.4, 8.3.1.1, 8.3.2.5. cuadro 7-5). Las investigaciones de iluminación con luz linealmente polarizada han demostrado un fuerte dicroísmo en la absorción del fitocromo en Mougeotia. Por dicroísmo se entiende la dependencia de la absorción lumínica de una molécula con la dirección del vector eléctrico de la onda de luz. El dicroísmo se manifiesta si tenemos tales moléculas altamente ordenadas, e iluminamos el preparado con luz monocromática linealmente polarizada en distintos planos de oscilación para indagar después en la absorción, o sea, en el efecto biológico. Además, las iluminaciones puntuales de la membrana plasmática y la del ectoplasma, que está tras la primera, provocan, con rojo claro, una reacción local del cloroplasto. que se aparta girando del lugar de la iluminación y pasa parcialmente por el lugar de luz intensa (fig. 8-11). El dicroísmo del fitocromo indica una ordenación del fotorreceptor muy regular: la eficiencia local de la iluminación del citoplasma periférico, que también se da en la mayoría de otros sistemas con giros de los cloroplastos, muestra que los fotorreceptores están localizados en el ectoplasma. En el lugar de la formación del fitocromo activo (PKO), en Mougeotia, la concentración intracelular de Ca aumenta mediante una fuerte asimilación en la célula y una fuerte liberación del mismo desde las vesículas situadas en torno a los cantos del cloroplasto. Esto conduce a un acortamiento de los microfilamentos que afec-

RC

O i i i l ' i I J+4 I

RC

í! A

i

B

*

C

Fig. 8-11: Parte de una célula de Mougeotia en sección transversal (arriba) y en visión lateral (abajo): A antes de la irradiación con un chorro de luz roja clara (RC) polarizada (la dirección de incidencia se muestra con flechas rojas, el plano de oscilación, con la flecha de doble punta); B durante la misma y C después de ella. En A y en C se indican la posición del cloroplasto y el estado de actividad del fitocromo (rayitas rojas). Las rayitas paralelas a la superficie P w son perpendiculares a las correspondientes a Ps0. Esto es una notación formal, para representar las propiedades dicroicas del fitocromo en estas células, pero no la alineación real (desconocida) de las moléculas cromóforo.

tan a los cantos de los cloroplastos -probablemente participe actina- y. en consecuencia, el movimiento.

8.3 Movimientos de órganos vivos Los movimientos de curvatura de organismos u órganos fijos, provocados por un estímulo unilateral y determinados por dicho estímulo en su dirección, se llaman tropismos (v. 8.3.1). Las curvaturas se originan, en general, por crecimiento de intensidad distinta en los flancos opuestos de un órgano y muy raramente se deben a cambios de turgencia. En cambio, si el modo y la dirección del movimiento vienen determinados sólo por la estructura del órgano que reacciona y el estímulo sólo sirve de desencadenante (lo mismo si actúa en forma difusa o unilateralmente), se trata de una nastia. Las nastias (v. 8.3.2) se deben casi siempre a variaciones de turgencia, y más raramente a diferencias en la intensidad de crecimiento entre los flancos opuestos del organismo. También son nastias y tropismos los movimientos autónomos de los órganos, movimientos dirigidos por mecanismos internos (v. 8.3.3). Diferenciamos convenientemente tanto tropismos como nastias en función del tipo de estímulo que los provoca.

8.3.1 Los tropismos Una respuesta trópica positiva se dirige hacia la fuente del estímulo, una negativa, se aleja de ella. Si el movimiento

8 . 3 M o v i m i e n t o s d e ó r g a n o s vivos

toma un ángulo determinado respecto a la fuente del estímulo, hablamos de plagiotropismo. si este ángulo es de 90", entonces se trata de un diatropismo (también llamado tropismo transversal). Puesto que un tropismo se basa en un crecimiento diferencial, sólo se presenta en órganos en crecimiento, y la capacidad de reaccionar tropísticamente acaba con el crecimiento. La mayor parte de las veces participa un crecimiento por dilatación, y muy raramente - p . ej., en el caso de la curvatura hacia arriba de troncos dispuestos horizontalmente- también participan divisiones celulares. Cuando la curvatura es positiva, el flanco del órgano más separado del estímulo crece más intensamente; este es el caso tanto de plantas superiores como de algunos sistemas unicelulares (p. ej., los esporangióforos de Phycomyces y Pilobolus). Aun así, en células con crecimiento apical muy intenso, p. ej.. cloronemas de helecho y tubos polínicos, este crecimiento puede ser inibido por excitación lateral y es posible que se induzca la formación de un nuevo ápice lateral orientado hacia el estímulo, el cual pasa a crecer formando un codo brusco. En este caso, pues, en tropismos positivos, el lado dirigido hacia el estímulo crece más fuertemente.

467

Fig. 8-12: Plántula de mostaza en cultivo acuático, iluminada desde la derecha (flechas). Tallo positivamente fototrópico, raíz (¡por excepción!) negativamente fototrópica, limbo de las hojas dispuesto perpendicularmente a la incidencia de la luz (fototropismo diafototrópico). - Según Noli.

8.3.1.1 Fototropismo y escototropismo A l ser iluminados unilateralmente. muchos órganos se sitúan en una posición favorable, p. ej., para aprovechar óptimamente la luz en la fotosíntesis. Reaccionan de forma positivamente fototrópica la mayoría de los tallos (fig. 8-12) y muchos pecíolos, los esporangióforos unicelulares de algunas mucoráceas (p. ej., de Phycomyces y Pilobolus) y los carpóforos de varias especies de Coprinus. Encontramos fototropismo negativo mucho más raramente, p. ej.. en raíces adhesivas y en algunas raíces aéreas (p. ej., hiedra, aráceas), en los rizoides de hepáticas y protalos de helecho, en los zarcillos de vid virgen provistos de discos adhesivos, en el hipocótilo de la plántula de muérdago en germinación y. en casos excepcionales (p. ej.. en Sinapis, fig. 8-12), en raíces primarias; la mayoría de raíces, sin embargo, son afototrópicas. Reaccionan plagiotrópicamente muchas ramas laterales; diatrópicamente, los limbos foliares (fig. 8-12) y los talos de hepáticas. En el curso del desarrollo puede cambiar, en algunos casos, el modo de la reacción fototrópica. Los pedúnculos florales (p. ej.. de Linaria cymbalaria, Cyclanien persicum, Tropaeolum majus), antes de la fecundación reaccionan de forma fototrópicamente positiva, pero después de la fecundación lo hacen de forma negativa, de modo que los frutos son introducidos en el interior de las fisuras y en otros lugares semejantes apropiados para la germinación. En protonemas de musgo y cloronemas de helecho, cuya reacción fototrópica se basa en un cambio de posición del lugar principal de crecimiento, el fotorreceptor es el sistema fitocromo. A partir de experimentos de iluminación con luz linealmente polarizada se puede deducir que, como en el caso del giro de los doroplastos (v. 8.2.2), en el ectoplasma existe un alto grado de orientación en la disposición de las moléculas fotorreceptoras. Todas las reacciones fototrópicas que se basan en un crecimiento diferencial de los lados expuestos a la luz y a la sombra muestran el mismo espectro de acción, con un pico en el ultravioleta (370 nm) y una actividad máxima con tres pi-

eos en el azul (fig. 8-13). Dado que el pico en el UV recuerda una absorción por flavina, pero la zona del azul se parece a una absorción por carotenoide (figs. 6-46, 6-47). la naturaleza del cromóforo que participa fue confusa durante mucho tiempo. Pero hace poco se pudieron identificar los fotorreceptores -utilizando mutantes-, primero en Arabidopsis [Italiana y después también en otras especies. Se pueden llegar a aislar mutantes de Arabidopsis thaliana, que ya prácticamente no muestran reacciones de fotomorfogénesis (inhibición del crecimiento del hipocótilo en plántulas etioladas con luz intensa, mulantes cryl, v. 7.7.2.1) de gran intensidad que dependan de la luz azul, pero sí fototropismo positivo normal. Otro mutante ya no muestra, con luz débil, ningún fototropismo, pero sí una inhibición de la dilatación del hipocótilo (mutante nph 1, ingl. non phototropU hypocotyl). De aquí se pudo deducir que se necesitaban por lo menos dos receptores de luz azul separados para provocar. por un lado, la fotomorfogénesis, y por otro, el fototropismo, y. por lo tanto, el receptor del fototropismo no podía ser idéntico al criptocromo (tabla 7-8). Hoy se conoce que dos receptores de luz azul análogos estructuralmente dirigen el fototropismo: la fototropina 1 (codificada por el gen NPH 1) y la fototropina 2 (codificada por el gen NPL\, del ingl. NPH-like). La fototropina 1 es un receptor de luz débil: la fototropina 2, un receptor de luz intensa. Un mutante doble (nph\/npl\) ya no muestra ningún tipo de fototropismo. Las fototropinas también dirigen, en las angiospermas, el movimiento de los doroplastos y las células oclusivas.

Los receptores de fototropismos fototropina 1 y fototropina 2 son cromoproteidos cuyas apoproteínas de masa molecular de aprox. 120 kDa contienen como cromóforo el mononucleótido de flavina ( F M N ) enlazado de forma no covalente. El espectro de absorción de la fototropina se corresponde de forma muy exacta al espectro de acción del fototropismo, por lo que el carotenoide no parece ser necesario (fig. 8-13). Las fototropinas son proteinquinasas y se fosforilan ellas mismas en presencia de ATP (probablemente en restos de serina o treonina), en una reacción directa que depende de la luz azul. Se admite que este estado representa el fotorrecep-

468

8 Fisiología de los m o v i m i e n t o s

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espectro de extinción de la fototropina

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tor activado. Las formas de señal que se dan a continuación todavía no se conocen. Aun así, se supone que el estado de activación de la fototropina regula la distribución de auxina en el órgano, y que el crecimiento diferencial de los flancos se efectúa mediante una distribución de auxina asimétrica que se le corresponde (v. más adelante; auxina, v. 7.6.1). La reacción fototrópica se estudió intensivamente en coleóptilos de gramíneas, hipocótilos y epicótilos de plántulas, y en el esporangióforo de Phycomyces. En todos los casos se demostró que hay una dependencia compleja entre la reacción y la cantidad de luz (el producto de la intensidad de la luz en W m y el tiempo de exposición en s, en conjunto W m 2 s = J m : ) administrada. En el objeto mejor estudiado, el coleóptilo de avena (fig. 8-14), que nos puede servir aquí de ejemplo típico, con cantidades de luz muy pequeñas (en el rango de aprox. 10 102 J m"2), se produce un fototropismo positivo, pero cuya intensidad, al aumentar la cantidad de luz, retrocede de nuevo a cero, para restablecerse, al superar los 10' j m un fototropismo positivo (se habla de primera y segunda reacción fototrópica positiva); para cantidades elevadas de luz se añade una segunda zona de indiferencia, y más allá de ella, una tercera reacción positiva, pero que solo aparece en experimentos y no juega ningún papel importante para intensidades de luz naturales. Para el fototropismo en luz natural de día, el espacio importante es el de la segunda reacción positiva; las plántulas del suelo reaccionan eventualmente a luz muy débil y a luz que incide durante tiempos cortos en la zona de la primera reacción positiva. Esta zona es la mejor estudiada. El umbral de excitación de esta primera reacción positiva está, en el coleóptilo de la avena, en los alrededores de los 10 1 J m \ y la proporcionalidad aproximada entre la curvatura fototrópica conseguida y la cantidad de luz administrada es de hasta 10; J m \ El tiempo de reacción asciende a 25-60 minutos (dependiendo de las condiciones ambientales, como p. ej.. la temperatura) y la duración de la reacción (tiempo desde el inicio de la curvatura hasta el final), a unas 24 h (fig. 8-15).

10 3

cantidad de luz (J m" 2 )

-10 Fig. 8-13: Espectro de acción del f o t o t r o p i s m o (curva roja, primera curvatura positiva de los coleóptilos de Avena), y espectro de extinción de la fototropina recombinante (en experimentos de Escherichia coli) de la Avena después de juntarse (reconstitución) con el cromóforo FMN. - Fototropina: según datos de J.M. Christie y W.R. Briggs.

10 2

Fig. 8-14: Curva de acción y dosis para la reacción fototrópica del coleóptilo de Avena. Las plantas fueron iluminadas 1-120 s con 8 • 10"'W m"' (segmento negro de la curva) o de 1 segundo a 3 horas con 3,5 W m ' (segmento rojo de la curva). La cantidad de luz en J m " ' = W m"' s. Los dibujos esquemáticos dan la disposición temporal del estado de fosforilación (sombreado) de la fototropina del receptor del fototropismo con relación a la cantidad de luz administrada (espacio de a a d). Explicaciones más detalladas en el texto. - Curva de acción y dosis, según B. Steyer; hipótesis de la fototropina, según M. Salomon, M. Zacherl y W. Rüdiger.

Si se prescinde del fototropismo de las células con crecimiento apical (v. más arriba), la curvatura fototrópica positiva resulta de un mayor crecimiento del lado sombreado respecto al iluminado. La zona de máxima sensibilidad a la luz suele estar situada en posición apical respecto a la zona de curvatura. En los coleóptilos (fig. 8-15 A), para que se provoque la primera reacción positiva, es indispensable que se ilumine el pico más externo (unos 0,25 mm). Como la reacción también se da si sólo se ilumina esta zona, se requiere una conducción de la señal desde el lu-

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reacción apical

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reacción basal

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iluminación de la mitad de un lado

Fig. 8-15: Fototropismo del coleóptilo. A Curso de las curvaturas fototrópicas con irradiación unilateral (flecha). Izquierda: primera reacción positiva («reacción apical»), derecha: segunda reacción positiva («reacción basal») en el coleóptilo de avena. B Iluminación de la mitad de un lado de un coleóptilo. La luz incide sobre una mitad del órgano perpendicularmente al plano del papel, el resto del órgano permanece a oscuras (sombreado). El objeto no se curva en la dirección de la luz (hacia el observador), sino hacia el plano del papel, de acuerdo con la diferencia de claridad entre las mitades iluminada y no iluminada (mayor crecimiento del flanco a oscuras). - Según E. Libbert.

8.3 M o v i m i e n t o s d e ó r g a n o s vivos

gar de la percepción de la luz hacia el lugar de la reacción de curvatura. Dicha primera curvatura empieza en el ápice y progresa gradualmente hacia la base («reacción apical»), La segunda curvatura positiva se produce desde un principio en las proximidades de la base del coleóptilo («reacción basal»); también en este caso, el ápice del coleóptilo es particularmente receptivo (unos 0,5 m m ) , mientras que la parte basal lo es poco. En ambos casos participa fototropina 1, sólo se da una reacción mediada por fototropina 2 si las cantidades de luz son todavía mayores (tercera curvatura positiva). Las plantas más viejas perciben iluminación unilateral en el ápice de los tallos, y más a menudo en los limbos de las hojas jóvenes. En Tropaeolum los fotoirópicamente sensibles son los pecíolos. Si llega luz de dos fuentes laterales con ángulos distintos y distinta intensidad a un órgano que pueda reaccionar fototrópicamente, entonces en la mayoría de casos la curvatura se da en la dirección de la resultante, tal como se originaría en un paralelogramo de fuerzas, según la dirección e intensidad de las dos fuentes de luz (fig. 8-16).

En el fototropismo no se percibe la dirección de la luz, sino la diferencia de claridad de los lados iluminado y sombreado. Ello puede demostrarse iluminando la mitad de un lado (fig. 8-15 B). La diferencia de claridad necesaria entre ambos lados puede originarse por dispersión y absorción dentro del órgano («pigmentos sombreadores», p. ej., carotinoides en el ápice del coleóptilo). Esta diferencia en la intensidad de la luz en distintos lugares del órgano, en el coleóptilo, se puede correlacionar directamente con el grado de fosforilación de la fototropina. la cual predomina en el ápice del coleóptilo y se encuentra en cantidades mucho menores en la base de éste (fig. 8-14). La hipótesis de fosforilación también ofrece la posibilidad de aclarar la dependencia compleja entre la reacción fototrópica y la cantidad de luz. Las intensidades de luz muy bajas y tiempos de iluminación cortos solo alcanzan para activar suficiente fototropina 1 del flanco iluminado en la región del ápice del coleóptilo. En el ápice del coleóptilo se crea un gradiente de fosforilación de la fototropina. A l aumentar la in-

"

%

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tensidad o la duración de la iluminación, la fosforilación de la fototropina 1 del flanco sombreado del ápice del coleóptilo aumenta: la diferencia de fosforilación desaparece. Si se sube un poco más la intensidad de la luz, reacciona finalmente la fototropina 1 de la base del coleóptilo -que se encuentra en una concentración mucho más pequeña o mucho más protegida, todavía no se conocen las particularidades- del lado de la luz. y al continuar aumentando la intensidad o la duración de la iluminación, también la del flanco sombreado: el gradiente de fosforilación que se va formando (y que finalmente va desapareciendo) dirige la segunda curvatura fototrópica («reacción basal», fig. 8-15 A). Ahora se acepta que el transporte de auxina por parte de la fototropina se regula directamente o mediante una cadena de señales. Un gradiente de fosforilación de la fototropina provoca, según esta presentación, una disposición asimétrica de la auxina en el órgano, y esto debería dar lugar de nuevo a diferencias en las velocidades de crecimiento de los flancos iluminado y sombreado. En coleóptilos se pudieron aportar pruebas experimentales para la hipótesis de la auxina en el fototropismo, en otros órganos de plantas superiores la situación no se ha aclarado del todo, y la cadena causal en los fototropismos de las plantas inferiores es totalmente oscura. La iluminación unilateral de coleóptilos de plántulas de gramíneas etioladas en el espacio de la primera y segunda curvatura positiva conduce, por un lado, a una translación transversal de la auxina desde el flanco iluminado al lado

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Fig. 8-16: Curvatura fototrópica según la ley de la resultante con iluminación simultánea mediante fuentes de luz de distinta intensidad (L1, L2). Las intensidades de irradiación que producen en el objeto (visto desde arriba) cada una de las fuentes de luz se representan como vectores de un paralelogramo de fuerzas.

Fig. 8-17: Transporte transversal de auxina en el fototropismo de coleóptilos; flechas: dirección de la irradiación. A Prueba de la necesidad de un transporte lateral sin obstáculos. Una placa de cristal (b) perpendicular a la dirección de la luz impide el transporte y la curvatura; si se coloca paralela a la dirección de la luz (c) no lo dificulta. B Retención de la auxina que se difunde a partir de un ápice de coleóptilo separado, con ayuda de pequeños bloques de agar en el control (a), en caso de transporte lateral no dificultado (b) e impedido (c). Números: cantidad relativa de auxina. La iluminación unilateral si no hay obstáculo para el transporte transversal conduce a una mayor cesión de auxina al lado no iluminado. La aportación de IES radiactivo exterior al ápice y la subsiguiente medida de la radiactividad en los bloques lleva a un resultado comparable. C Conducción de la señal por transporte longitudinal de auxina; a la iluminación unilateral determina transporte lateral de auxina en un ápice separado; b el ápice vuelve a ser colocado sobre su base; c la distribución asimétrica de la auxina pasa a la base y determina la curvatura de la misma. Comparar con el modelo de fosforilación de la fototropina (fig. 8 - 1 4 ) . - Según E. Libbert.

470

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

sombreado del órgano en la zona del ápice del coleóptilo y, por otro, a una inhibición del transporte basípeto de auxina (v. 7.6.1.3) del flanco iluminado (fig. 8-17). La asimetría en la distribución de auxina que se origina en el ápice del coleóptilo se extiende hasta la base gracias al transporte polar de auxina y conduce a un mayor crecimiento del lado sombreado, más rico en auxina. Una diferencia de crecimiento de sólo el 2 % entre las mitades opuestas del órgano, conduce a una curvatura de 10". En el fototropismo, pues, la conducción de la señal consiste en un transporte asimétrico de auxina. Las sustancias inhibidoras del transporte polar (p. ej.. ácido 2,3.5-triyodobenzoico, T I B A ) también dificultan la reacción fototrópica. En lianas tropicales (p. ej.. la arácea Monstera gigantea) se ha visto que sus plántulas se aplican al árbol que las soporta mediante una curvatura de crecimiento en la dirección al sector más oscuro del horizonte. Si las plántulas de lodos los lados crecen hacia el árbol soporte, no se trata de un fototropismo negativo, sino de un crecimiento hacia la sombra: e s c o t o t r o p i s m o . Si la plántula alcanza el árbol, la sensibilidad escotrópica se transforma en un fototropismo positivo que dirige a la planta hacia la luz en la copa del árbol. Se desconoce el mecanismo causal del escototropismo.

8.3.1.2 Gravitropismo Muchas plantas pueden colocar sus órganos en una determinada dirección respecto a la de aceleración de la gravedad (g = 9.81 m s J) mediante curvaturas de crecimiento; esta reacción recibe el nombre de gravitropismo (antes: geotropismo). Los árboles que pueblan una ladera inclinada, p. ej.. no crecen con sus troncos perpendiculares a la supeficie del suelo, sino exactamente en la dirección de la plomada (la vertical). Los ejes separados de su posición normal, por ejemplo, los pedicelos, se curvan hasta que vuelven a colocarse en la vertical. Las cañas de las gramíneas abatidas por el mal tiempo pueden volver a la posición vertical gracias a la curvatura de los nudos. Son positivamente gravitrópicas, o sea, que crecen hacia el centro de la Tierra, las raíces principales (fig. 8-18 A ) y además los rizoides de algas, hepáticas y de los protalos de helechos. En cambio, reaccionan con gravitropismo negativo los tallos principales (fig. 8 - I 8 B), los esporangióforos de las mucoráceas y los esporangios de muchos hongos superiores. Las raíces laterales de primer orden suelen crecer, en cambio, horizontal (diagravitropismo) u oblicuamente hacia abajo, formando un ángulo determinado con la vertical (plagiogeotropismo). También muchas ramas laterales y hojas, lo mismo que los rizomas, reaccionan con diageotropismo o plagiogeotropismo. Las raíces de segundo orden son de ordinario geotrópicamente insensibles (ageotrópicas), así como las ramas laterales de los vegetales péndulos (p. ej., del sauce llorón). L o mismo que el fototropismo, el gravitropismo puede sufrir un cambio en algunas plantas durante el desarrollo o cuando cambian las condiciones del ambiente. Así. por ejemplo, la parte superior, péndula, del pedúnculo del capullo joven de amapola es positivamente gravitrópica, pero pasa a serlo negativamente tan pronto como la flor se dispone a abrirse.

En muchas especies (Holosteum umbellatum, Calandrinia, Arachis, etc.). los pedúnculos florales son negativamente gravitrópicos mientras que los fructíferos lo son positivamente: en Lilium martagón sucede al revés. En los abetos y abetos rojos si se decapita el brote principal, las ramas laterales superiores que inicial-

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Fig. 8-18: Gravitropismo. A Gravitropismo positivo de la raíz embrionaria; tiempo después de ser colocado en posición horizontal, en horas, tas marcas 0-5, hechas a intervalos sobre la raíz, muestran el crecimiento longitudinal de las secciones individuales de raíz a lo largo de la reacción. La reacción global necesita según la especie de 2 a más horas. B Gravitropismo negativo del tallo de una plántula. La serie de números describe los estadios individuales de la reacción, que necesita, según la especie, de 2 a más horas. - A según J. Sachs; B según W. Pfeffer.

mente presentaban gravitropismo transversal adquieren, de ordinario. gravitropismo negativo y por regla general una de ellas se endereza y pasa a ocupar el lugar de la rama principal perdida, mientras las demás vuelven luego a adquirir su comportamiento inicial ( d o m i n a n c i a a p i c a l , v. 7.6.1.4). Las bajas temperaturas invernales hacen adquirir, p. ej.. diagravitropismo a los vástagos de algunas de nuestras malas hierbas (Se-

necio vulgaris, Sinapis arvensis, Larnium purpureum, etc.), los cuales en verano reaccionan con gravitropismo negativo: así. pueden eventualniente quedar protegidos por la nieve. Los rizomas con diagravitropismo de Adoxa o Circaea se vuelven positivamente grav¡trópicos y tienden a meterse nuevamente en el suelo si reciben luz. A los de Aegopodium podagraria les basta para tal cambio una exposición de 30 s a la luz roja. Los vástagos con dia-

gravitropismo de Vinca. Lysimacliia nummuiaria, etc., si quedan en la oscuridad, adquieren gravitropismo negativo.

Puede mostrarse de distintas maneras que las curvaturas gravitrópicas son reacciones a una aceleración de masas, normalmente originada por la acción de la gravedad que actúa unilateralmente. Una aceleración centrífuga (z) actúa del mismo modo que la gravitacional (g, fig. 8-19 B); si las dos fuerzas son de mismo orden de magnitud, vale también en este caso la ley de la resultante (fig. 8-16): gravedad y fuerza centrífuga son percibidas, pues, como equivalentes por la planta. Por otro lado, las curvaturas gravitrópicas pueden evitarse si una planta que primero ha crecido ortótropa se pone horizontal y se hace girar lentamente sobre su eje longitudinal (en un «clinóstato», fig. 8-19). Si la velocidad de rotación es suficiente para impedir una gravipercepción unilateral, se compensa el campo gravitatorio. Las curvaturas gravitrópicas también se basan generalmente en un crecimiento diferencial en las mitades opuestas del órgano; por ello en estos casos, como también en las reacciones fototrópicas. reaccionan sólo las zonas capaces de crecer: las zonas situadas directamente a conti-

8.3 M o v i m i e n t o s d e ó r g a n o s vivos

471

Fig. 8-19: Comprobación de la aceleración de masas como estímulo adecuado en el gravitropismo. A Izquierda, planta Coleus normalmente orientada, derecha; la misma planta rotando lentamente en un dinóstato alrededor de su eje longitudinal. Si desaparece la fuerza unilateral de la gravedad se interrumpe la curvatura gravitrópica negativa del tallo y empieza a presentarse la epinastia (no) compensada del gravitropismo negativo en las hojas. B Validez de la ley de la resultante al actuar simultáneamente una aceleración centrífuga (z) y la aceleración de la gravedad (g). La dirección de crecimiento corresponde a la resultante (r). - A de H. Mohr, B según E. Libbert.

nuación del ápice de la raíz, del vástago, del hipocótilo, o del epicótilo de las plántulas (fig. 8-18). En las raíces la incurvación es relativamente sencilla debido a la cortedad de la zona de alargamiento. En los tallos empieza junto al ápice y luego va progresando hacia la base; la curvatura gravitrópica sobrepasa de primera intención la vertical, lo que provoca una nueva curvatura en sentido contrario, hasta que el vástago. después de algunos movimientos pendulares, se dispone exactamente según la vertical. Estos movimientos pendulares sólo en parte son debidos a una nueva excitación gravitrópica (opuesta) que se da cuando se pasa de la posición vertical; en parte se dan con independencia de la gravedad (p. ej., en el clinóstato), gracias a mecanismos de regulación aún desconocidos. En casos particulares pueden volver a adquirir su capacidad de crecimiento después de la excitación gravitrópica partes ya adultas. En cañas de gramíneas que estaban en estado de reposo, los nudos empiezan a crecer fuertemente por su lado inferior, con lo que vuelven a levantar la caña (fig. 8-20). En el clinóstato resulta estimulado el crecimiento de todos los lados del nudo, lo que muestra que también en este caso se percibe la excitación gravitatoria (aunque no sea unilateral); este estímulo no se da en los satélites. También los troncos, ramas y raíces de los árboles pueden presentar a veces, aunque sólo con extrema lentitud, reacciones gravitrópicas debidas al mayor crecimiento en longitud y grosor de su cámbium; en este caso el cámbium excitado forma «madera de reacción» anatómicamente diferenciada de modo especial; en las coniferas, en el lado inferior (madera comprimida), en las frondosas en el superior (madera estirada). Puede formarse madera de reacción incluso cuando no hay crecimiento en longitud ni, por lo tanto, curvatura hacia arriba (p. ej.. al separar la yema apical); su origen no se debe, pues, a la compresión o tracción debida a la curvatura, sino que, antes bien, la formación de la «madera de reacción» es la causa de la curvatura gravitrópica.

Fig. 8-20: Enderezamiento gravitrópico de un nudo de gramínea dispuesto horizontalmente (A), o girando alrededor del eje longitudinal respectivamente en posición horizontal (B), comparado con el objeto no estimulado (C). La reacción también se lleva a cabo por trozos aislados de tallo, como se muestra. La comparación entre B y C pone en claro que la posición horizontal, cuando el objeto gira regularmente alrededor del eje longitudinal, estimula el crecimiento longitudinal del nudo. La estimulación gravitrópica (A) conduce a un fuerte alargamiento del lado inferior del nudo, el lado superior se pulveriza.

472

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

diante una reacción gravitrópica de crecimiento. Los árboles, por ejemplo, crecen verticalmente, es decir, paralelamente al vector de la aceleración gravitatoria, no perpendicularmente a la superficie local, no sólo en precipicios, sino también en cuestas con poca pendiente.

Fig. 8-21: La caliptra como lugar de la percepción gravitatoria y fuente de una sustancia inhibidora del crecimiento de la raíz. En comparación con raíces no estimuladas A, las raíces sin caliptra (B, arriba) muestran un crecimiento longitudinal un poco más intenso, pero en ningún caso gravitropismo, el cual está atado a la presencia de la caliptra (B, abajo). C Retirar la caliptra por un lado hace que el pico de la raíz se curve. El flanco sin caliptra crece más rápido que el flanco intacto, lo que indica el factor o complejo de factores que inhiben el crecimiento longitudinal de la raíz en el flanco donde hay caliptra.

Los tiempos de presentación para el gravitropismo pueden ser muy cortos, de unos pocos minutos (p. ej., 3 min para el hipocótilo de Helianthus). Los tiempos de reacción también pueden estar en el rango de unos minutos (coleóptilo de la avena. 14 min. raíz de Lepidium 20 min). Sin embargo, los vástagos sólo suelen empezar a reaccionar al cabo de 1 hora, y los nudos de las gramíneas, tan sólo después de algunas horas. El umbral de excitación, cuando el estímulo actúa de forma continua, corresponde aproximadamente a una aceleración de masas de 10 J g (g = aceleración terrestre). Una suma de estímulos inferiores al umbral puede conducir -como en el fototropismo- a una reacción visible. En los estímulos justo por encima del umbral de excitación, es válida, como en el fototropismo, la ley de la cantidad de estímulo (ec. 8-1); dentro de ciertos límites, pues, da lo mismo si un estímulo intenso actúa durante un tiempo corto, o uno débil actúa durante más tiempo; la cantidad de estímulo R, el producto de la intensidad del estímulo I y el tiempo de actuación t, se corresponden. En cantidades de estímulo pequeñas también se da proporcionalidad entre dicha cantidad y la intensidad de la reacción. Esto se puede estudiar de manera aproximada empleando fuerzas centrífugas, que se pueden dosificar fácilmente (fig. 8-19 B). o desviaciones de un ángulo más pequeño que 90° respecto a la vertical. En este último caso, tan sólo es activa la fracción de gravedad proporcional al seno del ángulo que forma el órgano con la vertical (ley del seno). En muchos casos, ya una desviación de 1-2 grados respecto a la vertical se corrige me-

La percepción de una aceleración de masas se da, en los coleóptilos (que, a propósito, son de nuevo los bien estudiados), en el mesófilo del ápice, en raíces, en la parte central de su cubierta (caliptra), y en los tallos, probablemente en las zonas de dilatación de todos los entrenudos que todavía están en crecimiento (allí en las células de las vainas amiláceas). Si se elimina la caliptra, el crecimiento longitudinal de la raíz aumenta, pero la estimulación gravitrópica desaparece totalmente (fig. 8-21 A, B ), una prueba de que en este caso el gravitropismo se basa en una acción de inhibición. Esto también muestra la curvatura de raíces estimuladas no gravitrópicamente, cuya caliptra se eliminó solamente en un flanco (fig. 8-21). La mutante Arabidopsis scarecrow (ingl., espantapájaros) ya no forma ninguna vaina amilácea ni ninguna endodermis (en la zona del cuello de la raíz la vaina amilácea se transforma en endododermis). El tallo de este mutante es agravitrópico, pero la raíz reacciona normalmente. Las células o tejidos que toman parte en la percepción de la aceleración geostática muestran en general una fuerte asimetría en la distribución de los orgánulos intracelulares: los orgánulos específicamente ligeros (p. ej., vacúolos), en la parte superior, y los orgánulos específicamente densos (núcleos y, en particular, amiloplastos, y. en los rizoides de Chara, cristales de sulfato de bario = "cuerpos brillantes"), en la parte físicamente inferior. La sedimentación de tales partículas específicamente densas (estatolitos, que son los llamados amiloplastos en las células provistas de plastidios. Las células provistas de estatolitos se llaman estatocistes, y los tejidos de estatocistes, estaténquima) en el interior de la célula se relaciona causalmente con la percepción de la aceleración de massas (fig. 8-22). Sin lugar a dudas, las plantas que acumulan poco o ningún almidón porque han pasado mucho tiempo en la oscuridad o debido a algún defecto genético, muestran una respuesta gravitrópica claramente más débil, aunque ésta no desaparece totalmente; las plantas que no contienen almidón todavía muestran una cierta sedimentación de leucoplastos en los estatocistes. El "almidón estatolítico", pues, no es inprescindible para que una célula sea capaz de percibir la aceleración de massas; pero podría contribuir al aumento de la densidad específica de los amiloplastos y, con ésta, a la mejora de la sensibilidad gravitrópica.

Fig. 8-22: Posición del estaténquima: A en el tallo (vaina amilácea), B en la caliptra, y C en el ápice del coleóptilo. Los estatocitos están provistos de estatolitos, igual que los amiloplastos (dibujados en rojo). El tejido central de la caliptra, que comprende los estatocistes, también se llama columela. Deriva, igual que el centro en reposo, de la embriogénesis de las células basales de los embriones bicelulares, mientras que la caliptra periférica y el resto de la plántula son descendientes de las células apicales. - Original cortesía de F. Rawitscher y W. Hensel.

8.3 M o v i m i e n t o s de ó r g a n o s vivos

No está claro dónde subsiste el mecanismo de la percepción propiamente dicho. Se han propuesto varias hipótesis: •

Modelo topográfico: L o decisivo es la distribución asimétrica de los estatolitos en las células. • Modelo cinético: Lo decisivo es el deslizamiento de los estatolitos al moverse en la célula al ser estimulados grav i trópicamente. • Modelo de deformación: L o decisivo es la presión sobre las estructuras celulares o la tracción en las estructuras celulares. Todavía no es posible una conclusión final. Dice mucho a favor del modelo topográfico el rizoide Chara, una célula con crecimiento apical extremo (fig. 8-23). mientras que en la mayoría de células, en particular los estatocistes de las plantas superiores, el modelo acertado debería ser el de la deformación. Según el modelo topográfico, en Chara, la posición de los estatolitos («cuerpos brillantes») dirige la corriente de las vesículas secretoras (vesículas de Golgi), estranguladas por los dictiosomas. Estas vesículas suministran el material de la membrana y de la pared celular en la región del ápice de la célula, de modo que en el ápice resulta un crecimiento regular de la superficie. Una migración de los estatolitos por desviación de la vertical (horizontal en la fig. 8-23 B) provoca, según esta explicación, una inversión de la corriente de vesículas hacia la parte físicamente superior, lo cual hace que ésta crezca. Para acoplar una aceleración de masas con el metabolismo celular se han propuesto distintos modelos de deformación: • La presión de los orgánulos que se sedimentan, en particular los estatolitos, en estructuras celulares como el RE (en algunos ápices de raíces, p. ej., Lepidium), o, respectivamente, el descenso de la presión debido a que los estatolitos cambian de posición por estimulación

473

gravitrópica, regula el proceso bioquímico primario de la gravipercepción. • Los estatolitos «cuelgan» en las fibras del citoesqueleto y las dilatan o descargan al cambiar de posición en la célula: el proceso bioquímico primario se regula por este acoplamiento mecánico a través del citoesqueleto. • El protoplasto entero actúa como estatolito y dilata la membrana celular (plasmalema) sobre la que yace: el proceso bioquímico primario se desencadena debido a la dilatación del plasmalema. Los estatolitos actúan como cargas y aumentan la sensibilidad gravitrópica de la célula (modelo de control del plasmalema). El modelo de control del plasmalema es el que hoy se ve como el que encaja mejor con los datos experimentales. Conlleva el hecho de contar con que existen células sin estatolitos reconocibles que reaccionan a la aceleración de masas (p. ej., las células de los entrenudos de Chara y el esporangióforo de Phycomyces), y, como se ha dicho, que mutantes sin almidón muestren una respuesta gravitrópica débil pero clara. Además la masa de los protoplastos es en total mucho mayor que la de los estatolitos, por lo que también es mayor su energía cinética, la cual pone a disposición el desencadenamiento de la respuesta celular. En muchos casos (p. ej., en raíces) la respuesta gravitrópica sólo arranca si se dispone de iones Ca:* extracelulares. Se discute que la deformación mecánica de la membrana celular influya al entorno de calcio de la célula (p. ej., la abertura de canales mecanosensibles en la membrana plasmática dilatada podría conducir a una entrada intensa de iones de Ca:" en la célula en la cara físicamente inferior). En la dirección de la vertical, en el órgano con simetría radial (raíz, tallo), se tendría una disposición simétrica respecto al eje longitudinal; pero con desviaciones de la vertical, se formaría una asimetría, que podría servir para corregir y reorientar la respuesta al crecimiento (fig. 8-24). De ahí que se piense, como en el caso del fototropismo, en una inversión de la corriente de auxina (influida por los iones Ca'*). Las particularidades de esta disposición todavía son muy hipotéticas. De todos modos hay muchas pruebas que indican la intervención de auxina en la reacción gravitrópica de las plantas superiores.

microvesículas

mitocondrios dictiosomas

vesículas de Golgi plastidios -

cuerpo multivesicular

ribosomas retículo endoplasmático

plasmalema pared celular

estatolitos

vesícula de Golgi

<é i ® / A . ®

<¡>

°Qd& A

B

estatolitos

Fig. 8-23: A Esquema de la fina estructura de un rizoide de Chara foetida que crece gravitrópicamente positivo. Las vesículas de Golgi (vesículas secretoras) que se separan de los dictiosomas con sustancias de la pared o de la membrana migran en la parte periférica hacia el ápice, alrededor del grupo de unos 50 estatolitos, cuerpos de sulfato de bario (BaSOJ («cuerpos brillantes»), y determinan en el ápice un crecimiento uniforme de la superficie en todos los lados. B Situación horizontal del rizoide: los estatolitos cambiados de sitio bloquean el paso de las vesículas de Golgi por el lado inferior, que queda en desventaja en cuanto a crecimiento respecto al lado superior. Ello tiene por consecuencia el gravitropismo positivo. - Según A. Sievers.

474

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

Según la hipótesis de la a u x i n a en el g r a v i t r o p i s m o de

las plantas superiores, en la estimulación gravitrópica se da un desplazamiento de la corriente de auxina hacia la parte físicamente inferior. En coleóptilos esto se puede comprobar experimentalmente de f o r m a directa ( f i g . 8-25 A , B); el desplazamiento tiene lugar en el ápice del coleóptilo. El intenso aporte de auxina en la parte físicamente inferior conduce, en la zona de crecimiento del coleóptilo, a un intenso crecimiento longitudinal, mientras que debido a la disminución del aporte de auxina en la parte físicamente superior, se reduce allí la velocidad de crecimiento. En los tallos el desplazamiento de auxina se puede mostrar indirectamente (p. ej., en hipocótilos de soja, fig. 8-25 C). Las plantas contienen una fila de genes, cuya actividad se induce rápida e intensamente mediante auxina (genes SAUR, ingl. small auxin upregii/ated). En plántulas que crecen verticalmente, con métodos apropiados (hibridación de secciones longitudinales con un R N A marcado radiactivamente, que posee una secuencia de bases complementarias al R N A m , ingl. aniisense-RNA). se puede comprobar que el R N A m de SAUR en el parénquima de la zona de crecimiento se reparte regularmente. Ya al cabo de 20 minutos de posicionamiento horizontal, los preparados muestran una can tidad claramente más alta de R N A m en la parte físicamente inferior, y sólo muy poco R N A m de SAUR en la parte físicamente superior. Después de 45 minutos se es-

bajas concentraciones de auxina: favorecen el crecimiento longitudinal

altas concentraciones de auxina: inhiben el crecimiento longitudinal

Fig. 8-24: Polarización lateral en el gravitropismo de la raíz. A Modelo hipotético de un proceso en el ápice de la raiz dirigido según la dirección del vector gravitatorio. Si el eje longitudinal del órgano está alineado con el vector gravitatorio, este proceso transcurre simétricamente al eje longitudinal (izquierda), pero si el órgano se desvia de la vertical (medio y derecha), tenemos una asimetría en los lados opuestos del órgano. Se piensa en un transporte de iones (probablemente de Ca'') que se desencadena debido al peso de los protoplastos que están en la parte respectivamente inferior, pesada, del plasmalema, el cual lleva el peso de los cuerpos celulares (rojo, estatolitos). Esto debería tener como consecuencia una inversión del transporte de auxina de la manera que hemos mostrado (B). La alta concentración de auxina en la mitad basal del órgano ya es, según esta disposición, más que óptima, y conduce a la inhibición del crecimiento por dilatación. Explicaciones más detalladas en el texto. - S e g ú n M.L. Evans.

tablece la reacción gravitrópica perceptible (fig. 8-25). Estos resultados muestran que el desplazamiento de auxina en la parte inferior del órgano requiere que se establezca un crecimiento diferencial en los flancos. A favor de una participación de auxina en las reacciones gravitrópicas del tallo dice mucho el hecho de que una fila de mutantes Arabidopsis thaliana, que tienen un fenotipo resistente a la auxina (p. ej., aux 1, axrl, ingl. auxin resistant) y por ello ya no reaccionan a la auxina, sean agrav¡trópicos. Se pudo mostrar que el gen AUX 1 codifica un enzima, análogamente a los aminoácidos translocadores. Se admite que aquí se trata de un transportador de auxina, necesario para el transporte orientado de las fitohormonas.

Fig. 8-25: Pruebas para la hipótesis de la auxina del gravitropismo en la zona del tallo. A Comprobación sobre el transporte longitudinal y transversal en el gravitropismo del coleóptilo. Colocar el ápice del coleóptilo horizontalmente conduce a un desplazamiento de la auxina hacia el lado físicamente inferior. Se indica, en unidades relativas, la cantidad de auxina (comprobada con biotest) que se pudo interceptar al colocar ápices de coleóptilo en bloques de agar, horizontalmente (abajo), y al incubarlos verticalmente (arriba). B Comprobación del transporte de auxina en ápices de coleóptilo cortados (1), luego incubados horizontalmente (2), y finalmente cosidos de nuevo (3). La auxina, que se repartió asimétricam e n t e a lo largo de la i n c u b a c i ó n (2) (zona rayada), provoca un crecimiento diferencial en los flancos del coleóptilo (4). C Comprobación indirecta de la conformación de una concentración asimétrica de auxina en hipocótilos de soja estimulados gravitrópicamente. La comprobación se realizó determinando la cantidad de RNAm formado mediante la transcripción del gen SAUR(\i. texto). Para ello se cortaron hipocótilos de plantas dispuestas verticalmente u horizontalmente durante 2 0 , 4 5 y 90 min, se colocaron las superficies cortadas sobre una membrana de nylon para transmitir el RNA, y se comprobó el RNAm de SAUR aliado a la membrana mediante la hibridación con un RNA complementario, marcado radiactivamente. El RNAm de SAUR que se encuentra en las plantas que crecen verticalmente está distribuido equilibradamente en el parénquima de las zonas de crecimiento, pero ya al cabo de 20 min se puede encontrar mucho RNAm de SAUR en el flanco inferior del órgano. La curvatura fototrópica negativa sólo es visible al cabo de 4 5 min. El resultado se interpreta así: debido al transpone transversal de auxina desde las mitades superiores a las inferiores, el gen SAUR aumenta la actividad en la cara inferior del hipocótilo y la rebaja en la superior (así pues, ¡no se transporta el RNAm!). - A, B según E. Libbert; C Según T. Guilfoyle.

8.3 M o v i m i e n t o s d e ó r g a n o s vivos

Es probable, aunque poco comprobado experimentalmente. que la reacción gravitrópica positiva de las raíces principales también se regule decisivamente mediante auxina (fig. 8-24 B), y que se base en una inversión de la corriente de auxina en la parte físicamente inferior del órgano. En las raíces de las plántulas el transporte polar de auxina se realiza en el cilindro central, en dirección al extremo de la raíz. En la caliptra la corriente de auxina se invierte, de modo que en la corteza de la raíz el ácido indol-3-acético ( I A A , v. 7.6.1.3) del ápice se transporta de vuelta hacia la base de la raíz. Según esta disposición, en una simulación gravitrópica, el I A A es conducido predominantemente hacia la parte físicamente inferior. Dado que las raíces reaccionan muy sensiblemente al I A A que venga de fuera y, en caso de sobredosificación, reaccionan inhibiendo fuertemente el crecimiento (fig. 7-31), se admite que la subida de la concentración de I A A endógeno en la parte físicamente inferior de una raíz en la zona de crecimiento tiene como consecuencia la inhibición del crecimiento. Las reacciones plagio- o diagravitrópicas de las ramas laterales y las hojas se realizan mediante superposición del gravitropismo negativo (que determina un mayor crecimiento del lado inferior) y una epinastia (que determina un mayor crecimiento del lado superior). La epinastia (¿autónoma?) se puede comprobar, p. ej.. teniendo en cuenta que se pierde la simulación gravitrópica en el clinostato (fig. 8-19), y por lo tanto no la provoca una aceleración de masas.

8.3.1.3 Otros tropismos Algunos factores externos, que en los experimentos pueden provocar excitaciones tropísticas, como estímulos eléctricos (galvanotropismo), lesiones (traumatotropismo) o también estímulos térmicos (termotropismo), probablemente no desempeñen ningún papel o, en cualquier caso, jueguen un papel secundario, en la orientación de los órganos de las plantas. Pero son significativas, por lo menos en determinados grupos de plantas, las excitaciones por contacto (tigmotropismo) y las excitaciones químicas (quimotropismos).

Numerosas plantas son sensibles al contacto. Muchas plántulas -sobre todo las etioladas- responden a un contacto (p. ej.. a una fricción provocada por un palito áspero de madera) con una curvatura de crecimiento hacia el lado afectado. En el mundo existen algunos miles de especies de zarcillos, plantas aéreas y pegadizas. En éstas distintos órganos han adoptado la función de percibir los estímulos de contacto y coger los soportes apropiados —a menudo, otras plantas-, para crecer hacia arriba junto a ellos. Así consiguen la luz de forma eficaz y crecen rápido y a grandes trechos (p. ej., las lianas), sin tener que invertir en tejidos masivos de consolidación. Pueden ser sensibles al contacto los pecíolos (p. ej., de las especies Tropaeolum, Clematis o Fumaria), los ápices foliares (Gloriosa), las raíces aéreas (Varilla), los tallos (p. ej., Ipomoea), inflorescencias (Viiis, Parthenocissus) y hojas del eje del tallo (p. ej., zarcillos de fabáceas, cucurbitáceas). Son especialmente notables las reacciones tígmicas de los zarcillos. Sin embargo la mayor parte de las veces no se trata de movimientos tigmotrópicos sino tigmonásticos. Se entrará en ellos después con las nastias (v. 8.3.2.4).

475

Se entiende por reacciones quimotrópicas las curvaturas de crecimiento causadas por la distribución no homogénea en las inmediaciones del órgano que crece, de sustancias disueltas o gaseosas, y cuya dirección viene determinada por el gradiente de concentración de dichas sustancias. No es raro que una sustancia quimotrópicamente activa atraiga cuando su concentración es baja y repela cuando es elevada. Se encuentran numerosos ejemplos de reacciones quimotrópicas en plantas inferiores, como en la gametangiogamia de las hilas de hongo. Aquí, los gamones (sustancias que atraen gametas) segregados por los compañeros sexuales, hacen que los compañeros de cruce crezcan el uno sobre el otro, p. ej.. en Mucor (mucorales), conexiones volátiles, en Achlya (oomycota) el esteroide anteridiol, que también provocan la diferenciación de los órganos sexuales. Muchas hifas de hongo, sobre todo en estado embrionario, crecen con quimotropismo positivo en dirección a un gradiente de sustancia alimenticia (son eficazes el azúcar, aminoácidos, proteínas, iones de amonio y fosfato), pero reaccionan negativamente a ácidos y a algunos productos del metabolismo («sustancias repelentes»). También el crecimiento de los tubos copuladores de Spirogyra (v. 11.2, fig. 11-104 B), que crecen el uno sobre el otro, se debe probablemente a quimotropismo. Las reacciones quimotrópicas provocadas por sustancias que se hallan en el propio cuerpo se describen como «autoquimotropismos». Tal reacción sirve de base al alejamiento de los esporangióforos de Phycomyces de las superficies vecinas fijas, que se produce sin contacto y debe deberse a una difusión impedida («estancamiento») del etileno gaseoso en las proximidades inmediatas de un obstáculo. El etileno se forma en grandes cantidades por los esporangióforos.

En los tallos de las plantas superiores, las reacciones quimotrópicas sólo por excepción tienen alguna importancia. Así, las plántulas de Cuscuta crecen en forma orientada hacia sus vegetales hospedantes. Probablemente actúen quimotrópicamente los compuestos volátiles segregados de éstos (alcoholes, ésteres, esencias volátiles, y seguro que vapor de agua). También en la búsqueda de los tejidos específicos del hospedante (p. ej., los tubos cribosos) por los haustorios de los parásitos podrían intervenir reacciones quimotrópicas. Es presumible que el crecimiento del tubo polínico a través de los tejidos del estigma y el estilo esté determinado en gran parte anatómicamente. En la germinación del polen podrían jugar un papel junto a reacciones hidrotrópicas positivas (en dirección a la concentración ascendente de agua), también reacciones aerotrópicas negativas (en dirección a la concentración descendente de oxígeno). Sólo en las proximidades inmediatas de los primordios seminales parece que los tubos polínicos son guiados por sustancias quimotrópicamente activas, que son segregadas por los primordios seminales. También las raíces pueden reaccionar quimotrópicamente, por ejemplo, en forma positiva respecto a iones fosfato, a presión parcial de O, ascendente (aerotropismo positivo en dirección hacia las paites del suelo bien aireadas; estructura del suelo, v. 6.2.3) y a humedades ascendentes del suelo (higrotropismo positivo). Así, las raíces de los árboles a menudo descubren los más mínimos defectos en la red subterránea de tuberías conductoras de agua y forman en las conducciones de agua «cabelleras de raíces» que las taponan. Además de raíces y tubos polínicos, también son higrotrópicamente sensibles las plántulas de Cuscuta, que así encuentran su hospedante, que transpira, y los rizoides de los musgos y protalos de helécho. Algunos hongos parásitos se orientan por higrotropismo hacia los estomas, por los que penetran en la hoja. A causa de esto, la frecuencia de infección se reduce mucho (hasta un 90 %) si los estomas se cierran. Finalmente, los tentáculos de las hojas de Drosera

476

8 Fisiología de los m o v i m i e n t o s

(los de la superficie de la hoja), que tienen constitución radial, reaccionan de forma quimotrópicamente positiva, por ejemplo, a iones NH¡, y se cierran así alrededor de la presa que se queda pegada en las glándulas fijadoras (v. 9.1.2). Los tentáculos marginales de las hojas se constituyen dorsiventralmente y reaccionan quimotácticamente (fig. 8-28 G). Todos los quimotropismos que se conocen hasta ahora hallan su base en procesos de crecimiento. Sobre la percepción de la señal química y la conducción de la señal en el quimotropismo, no se conoce nada.

8.3.2 Las nastias También los movimientos de los órganos vivos que se provocan mediante un estímulo, pero cuyo desarrollo - a diferencia de los tropismos (v. 8.3.1)- está determinado por su constitución, las nastias, se pueden clasificar según el tipo de estímulo que los desencadena: termo, foto, tigmo, quimo y sismonastias, y en el caso de las células oclusivas, también higronastias. A menudo, pero no siempre, en la realización de una nastia reversible interviene un cambio de turgencia.

8.3.2.1 Termonastia Algunas flores (p. ej., tulipanes, Crocus, margarita) se abren al aumentar la temperatura y se cierran al enfriarse. La sensibilidad térmica de ciertas flores es considerablemente elevada: las de Crocus pueden responder a diferencias de temperatura de 0,5 °C y las de tulipán, de 1 C. La termonastia se debe al diferente crecimiento de las caras superior e inferior junto a la base de la flor (el óptimo de temperatura para el crecimiento por dilatación de la cara superior es más alto). La intensidad del movimiento viene determinada por la velocidad del cambio de temperatura, cuanto más rápidamente sobrevenga un cambio de temperatura. mayor será el movimiento. Las piezas del perianto pueden reaccionar varias veces; en el tulipán, cada uno de estos movimientos termonásticos corresponde a un alargamiento de cerca de un 7 %; durante todo el tiempo de floración, el crecimiento consecuente con las múltiples reacciones termonásticas puede alcanzar más de un 100 %.

que todavía están creciendo reaccionan fotonásticamente en su movimiento de crecimiento (p. ej., las especies de Impatiens); pero las hojas adultas sólo lo hacen cuando están provistas de pulvínulos articulados (p. ej., Oxalis, Mimosa). El modo de actuar de los pulvínulos articulados tan sólo se entiende de forma parcial. Se trata de «motores osmóticos», cuyo principio funcional se explicará próximamente, en las sismonastias (v. 8.3.2.4). Esquemáticamente, las nastias que se realizan mediante cambios de turgencia reversibles, por ejemplo los movimientos násticos de los estomas, se deben a un conjunto de principios bioquímicos fundamentales (v. 8.3.2.5). Algunos experimentos con iluminación muestran que muchos movimientos fotonásticos tienen lugar con la participación del sistema fitocromo y en particular, del fitocromo de clase II (v. 7.7.2.4), y por eso manifiestan la clásica fotorreversibilidad luz clara/oscura. En Mimosa (fig. 8-27), mediante un pulso rojo claro (RC) se induce su colocación en la posición de noche (oscuridad), y mediante un pulso rojo oscuro (RO). se impide. Para provocar el movimiento se requiere entonces el fitocromo activo (PK(>). Los procesos moleculares que se dan al cambiar, mediante el fitocromo activo, las actividades en el transporte celular de iones (probablemente de los canales de iones, que conducen K*. Cl y eventualmente también Ca:*). que representan el fundamento para el movimiento turgórico, todavía no se han resuelto.

8.3.2.3 Quimonastia Así como los tentáculos centrales de la hoja de Drosera, que presenta estructura radiada (fig. 8-28 G), muestran quimotropismo, los tentáculos marginales, dorsiventrales, reaccionan a una excitación local con una quimonastia que los dirige hacia el centro de la hoja, poniendo así en contacto la presa con otros tentáculos que no se curvarán hasta más tarde. Operan aquí también otras sustancias orgánicas, segregadas por la presa, e iones N H , \ Se consigue una cierta intensidad de reacción gracias a la sensibilidad al contacto de los distintos tentáculos, dada al mismo tiempo; las excitaciones por contacto empiezan normalmente con la víctima animal que se ha quedado fijada en las glándulas pegajosas.

8.3.2.2 Fotonastia También las variaciones de intensidad de la luz pueden -sobre todo de nuevo en pétalos y hojas- dar lugar a movimientos násticos de crecimiento, aunque en hojas de algunas especies (p. ej., Mimosa), junto a estos también actúan m o v i m i e n t o s d i r i g i d o s t u r g ó r i c a m e n t e en el p u l v í n u l o a r t i c u l a d o . Presentan fotonastia los pétalos de muchas ninfáceas, cactáceas y oxalidáceas. así como los capítulos de muchas asteráceas ligulifloras (fig. 8-26), cuyas flores marginales liguladas se comportan como si fueran pétalos. Generalmente, la iluminación determina la abertura de las flores y, en cambio, la sombra - a menudo basta con la sombra de las nubes al desplazarse- o la oscuridad, su cierre; pero en las plantas de floración nocturna (p. ej.. Silene nutans) sucede al revés. A veces las hojas

Fig. 8 - 2 6 : Capítulos de la compuesta Leontodon hispidus: A cerrada, en la oscuridad, B abierta, a la luz. - Según W. Detmer.

8 . 3 M o v i m i e n t o s d e ó r g a n o s vivos

RO

RO-RC

RO-RC-RO

RO-RC-RO-RC-RO

RO-RC-RO-RC

RO-RC-RO-RC-RO-RC

8.3.2.4 Tigmonastia y sismonastia Las tigmonastias, o movimientos provocados por estímulos de contacto, cuyo proceso viene determinado por la disposición del órgano respectivo, existen en gran número en el reino vegetal. Se pueden dividir en dos grupos. El primer grupo engloba aquellas que se dan muy rápidamente y se basan en cambios de turgencia (fig. 8-28). Estos movimientos también pueden ser provocados sin contacto, mediante sacudidas (aunque en general mucho más fuertes). En este caso también se designan por sismonastias. Ciertamente, por regla general en la naturaleza, una sacudida no debería ser relevante como desencadenante fisiológico de una reacción, sino que debería serlo un contacto. A este grupo de nastias pertenecen los movimientos rápidos de las hojas de Mimosa púdica (fig. 8-28 H. I), los movimientos de cierre de Dionaea muscipula (fig. 8-28 E. F), que le sirven para capturar animales, así como los movimientos de los estambres provocados por la polinización, que sirven para deshacerse del polen procedente de ésta (p. ej., en Berberís y Opuntia, dirigidos hacia dentro: en Sparmannia, dirigidos hacia fuera; en filamentos contráctiles de especies de Centaurea, fig 8-28 A , C. D) y los estigmas excitables (p. ej., en especies de Mimulus, Catalpa, Torenia, cuyos lóbulos estigmáticos se cierran hacia dentro por contacto y quitan el polen del insecto que ha provocado el cierre, fig. 8-28 B). El segundo grupo engloba las reacciones lentas, las cuales sólo pueden ser provocadas por estímulos de contacto, pero no sísmicos, y también implican siempre, junto a la componente dirigida turgóricamente, un proceso de crecimiento. A este grupo pertenecen especialmente los movimientos de los zarcillos (siempre que no se trate de tigmotropismos, v. 8.3.1.3). Es característico de las tigmonastias rápidas del primer grupo, las que también pueden provocarse sísmicamente, que se trate de reacciones del «todo o nada». Si se supera el umbral de excitación, la reacción se produce con toda su intensidad. En general, pues, no hay proporcionalidad entre el estímulo y el tamaño de la reacción (fig. 8-28 C). El tiempo de reacción (entre el principio del estímulo y el inicio del movimiento), en Dionaea y

477

Fig. 8-27: Segmentos folíales de 1." orden de Mimosa púdica 30 min después del paso de luz a oscuridad. Inmediatamente después de la iluminación con luz blanca, las hojas se iluminaron 2 mín cada vez con luz roja clara (RC) y roja oscura (RO) respectivamente (sistema del fitocromo, v. 7.7.2.4), según el orden que se muestra. Los folíolos sólo se pliegan cuando al producirse la o s c u r i d a d p r e d o m i n a el f i t o c r o m o activo (P,0, después de la iluminación con rojo claro). - Según H. Mohr.

Berberís alcanza, en condiciones óptimas, 0,02 s, en Mimosa, 0,08 s; el movimiento sismonástico dura en Dionaea y Berberís otros 0,1 s más, en Mimosa, 1 s, en Mimulus. 6 s. La percepción del estímulo está siempre relacionada con una deformación de la estructura celular. Las células excitables están junto a la base de los filamentos o en los lóbulos estigmáticos, en «cerdas sensibles» del lado interior de los limbos de las hojas trampa de Dionaea o de los pulvínulos foliares de Mimosa. Estas «cerdas sensibles» intensifican la deformación de las células afectadas por la excitación en la base de las cerdas, como palancas. En Mimosa, sin embargo, también los folíolos pueden actuar como palancas por contacto y desencadenar la reacción. Si el desencadenamiento es sísmico, se produce en todos los casos una acción de palanca suficiente si se sacude con suficiente fuerza (p. ej., mediante el movimiento de los filamentos) y se supera así el umbral de provocación. Los tejidos de reacción (se habla también de tejidos motores; se trata de aquellos tejidos que después de una excitación sufren una rápida pérdida de turgencia), en filamentos y lóbulos estigmáticos son idénticos a las células que captan los estímulos. Pero en Dionaea y Mimosa están en lugares distintos, en Dionaea en el nervio central de la hoja, en el haz, y en Mimosa. en los pulvínulos articulados de 1." orden (junto a la base del pecíolo, en el envés), de 2° orden (junto a la base de los radios del haz) y de 3." orden (junto a la base de los folíolos, en el haz, fig. 8-28 H). En estos casos se necesita conducir una señal desde el lugar de percepción del estímulo hasta el tejido motor. Se trata de una conducción eléctrica de la señal, aunque en Mimosa también se habla de una componente química (v. abajo). Hoy se parte de que en los tejidos motores el procedimiento de las nastias dirigidas turgóricamente es, en todos casos, fundamentalmente análogo e incluso igual. No obstante, los experimentos se han hecho predominantemente en Mimosa. Se llega a un desprendimiento, en parte muy rápido, de KC1 de las células motoras, que tiene como consecuencia un escape de agua por acoplamiento osmótico. En los pulvínulos articulados de Mimosa, la fluidez que escapa hacia los apoplastos y llena el intercelular se deja reconocer fácilmente en la cara inferior del pulvínulo articulado de 1." orden, que se oscurece.

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8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

estimulado no estimulado estimulado no estimulado

filamento

polen cabezuela estigmática transcurso de la reacción

tubos de las anteras

filamentos contráctiles

anteras no estimulado

estimulado no

C

estimulado

limbo foliar

célula receptora pulvínulo

parénquima

no estimulado

estimulado

pulvínulo de 1 . er orden

pulvínulo de 2.° orden

\-\

no estimulado

estimulado

haz conductor

estimulado

8 . 3 M o v i m i e n t o s d e ó r g a n o s vivos

La reacción de la célula motora empieza con una elevación brusca de la capacidad del plasmalema de conducir cloruro (fig. 8-29). Mediante el escape de iones C1 de la célula, el potencial eléctrico, muy negativo, de la membrana que, según el objeto, está entre los - 8 0 m V y los - 1 6 0 m V (negativo en el interior celular respecto al exterior), se depolariza unos 100 m V y más, en parte hasta valores positivos. Esta depolarización abre los canales conductores de iones K \ que están rectificados hacia fuera, y deja salir los iones K ' fuera de la célula. Gracias a esto, se llega a una repolarización del potencial eléctrico de la membrana hasta el valor de reposo. A l l í donde es posible, el efecto se intensifica gracias a los canales de calcio rectificados hacia dentro, los cuales sólo se pueden abrir si el potencial de la membrana es suficientemente negativo. La pérdida masiva de KC1 empobrece el valor osmótico de la célula y el agua afluye hacia los apoplastos. Los procesos eléctricos muestran todas las características de un potencial de acción. Sin embargo, se discute que en los sistemas en los cuales el lugar donde se recibe la excitación está separado del tejido motor (Dionciea. Mimosa), tales acciones del potencial que conllevan corrientes de cloruro y potasio, expresen la conducción de la señal. Estos potenciales de acción se podrían propagar de célula a

< \ Fig. 8-28: Tigmonastias de flores (A-D) y hojas (E-I) que transcurren rápidamente. A Mecanismo de barrera de Salvia pratensis. Ambos filamentos son concrescentes con los tubos de la corola. Uno de los conectivos forma un disco, el otro está muy alargado y se eleva hacia el labio superior con el mecanismo de barrera. Si un insecto toca el disco en busca de néctar, el brazo de palanca del conectivo largo se precipita hacia abajo y el polen se disemina en la espalda del insecto. B Flor de Mimulus luteus (cortada de modo que quede visible la posición de los estambres y del estigma no excitado); arriba, vista lateral de un estigma no excitado y de uno excitado. C Flor de Berberís vulgarís (desprovista de su perianto). En el estado excitado, las anteras están cerca del estigma. Diagrama: desarrollo temporal de la reacción de los filamentos. D Flor del disco de Centaurea jacea (en corte longitudinal). En el estado excitado los filamentos se contraen hasta aprox. el 30 % . La contracción que tiene lugar tras la estimulación arrastra los tubos deformados de las anteras hacia arriba, y el pistilo que hay dentro, como un pistón, empuja con su cabezuela est o m á t i c a el polen que se encuentra en los tubos de las anteras, de forma que puede ser sacudido por insertos. E Hoja de Dionaea muscipula con 3 cerdas sensibles en cada limbo foliar. F Sección longitudinal de la base de una cerda sensible. G Hoja de Drosera rotundifolia en sección longitudinal, parte izquierda, excitada. H Rama de Mimosa púdica; una hoja estimulada. Al ser sacudidos o estimulados, los folíolos se pliegan de dos en dos el uno hacia el otro, de través y hacia arriba, los pecíolos secundarios (radios secundarios) se acercan lateralmente entre ellos, y finalmente también se pliega el pecíolo primario, hacia abajo. Si la estimulación es fuerte, la excitación también se puede propagar todavía arriba y abajo en el vástago, hasta una distancia de aprox. 50 cm. Las hojas alcanzadas por la excitación reaccionan en la siguiente serie consecutiva: pulvínulo articulado primario, después los pulvínulos articulados de los radios secundarios, después los pulvínulos foliares. I Corte longitudinal a través del pulvínulo articulado primario de Mimosa púdica y sección transversal de las posiciones marcadas con 1 y 2. El cordón conductor que recorre la zona central del pulvínulo facilita el movimiento de éste. Al parénquima de la parte inferior del pulvínulo (tejido motor), que sufre la pérdida de turgencia cuando se da un estímulo, también se le llama extensor; a la parte superior, cuya turgencia aumenta, flexor, porque el aumento de turgencia en este tejido corre con la flexión (curvatura), mientras que el aumento de turgencia en el extensor corre con la dirección del pecíolo. - A según D. Hess y W. Hensel; B según W. Schumacher; C según E. Strasburger; D según W. Schumacher; E según C. Darwin; F según G. Haberlandt; G según C. Darwin; H, I según W. Schumacher.

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célula siempre que estuviesen relacionadas simplásticamente por puentes de plasmodesmos. También se discute acerca de una conducción a través de los tubos cribosos del floema, en todo caso, las velocidades de la conducción de la señal son considerables, y en Mimosa pueden alcanzar los 3-10 cm s en Dionaea 6-20 cm s E s t o s valores ya eshín en la zona de las velocidades de conducción de los nervios de los animales inferiores (mejillón de agua dulce, sólo 1 c m s~'). No está claro el proceso primario del acoplamiento mecánicoeléctrico. En células oclusivas (v. 8.3.2.5), que son las células mejor caracterizadas electro-fisiológicamente de las plantas, el movimiento nástico - e n efecto mucho más lento- se consigue por corrientes de iones muy similares (¿idénticas?) en esencia. Se sabe aquí que la corriente depolarizada de cloruro que inicia el cierre de los estomas se transporta en los canales de cloruro del plasmalema. los cuales se abren gracias al aumento de la concentración de iones de calcio en el citoplasma. En el caso de las células oclusivas. la liberación de calcio está inducida, por ejemplo, por la fitohormona ácido abscísico, segregada gracias al estrés hídrico (v. 7.6.4). Se cree -aunque no está confirmado- que también en las células de los órganos tigmonásticos o sismonásticos que captan los estímulos, la corriente de cloruro que depolariza se induce por iones de calcio. Estos, al deformarse la célula, podrían ir desde los apoplastos o los almacenes celulares (RE. vacúolos) al citoplasma por los canales mecánico-sensibles de calcio. Tales canales deberían intervenir también en el mecanismo de percepción gravitrópica (v. 8.3.1.2). Pero hasta el momento todavía no se han podido identificar molecularmente.

En el movimiento nástico no intervienen solamente las caídas de turgencia de las células motoras, sino también los tejidos de las cercanías. Esto se puede aclarar particularmente bien en el caso de los pulvínulos articulados (p. ej.. en Mimosa, fig. 8-28 1). La caída de turgencia del tejido motor conduce a una bajada del potencial hídrico en las células del flanco del órgano de las cercanías ( l P, ec. 6-15), ya que la presión hidrostática en estas células baja debido a que los tejidos motores se relajan. Esto conduce a la penetración de agua en las células: así, mientras los tejidos motores pierden agua, las células de alrededor absorben agua y se embotan; entonces el movimiento nástico se intensifica. Si no se produce ningún otro estímulo, al cabo de un tiempo el órgano recobra su posición inicial, transportando de nuevo los iones a las células motoras mediante procesos de absorción activos, y la turgencia se restablece de nuevo (duración en Mimosa unos 15-20 min; en Dionaea unos cuantos segundos; en los filamentos de Berberís o Centaurea sólo 1 min aprox.). Después es posible una nueva excitación y reacción. Efectivamente, si ha habido éxito, las trampas de cierre de las plantas carnívoras permanecen cerradas mucho más tiempo (del orden de unas semanas), y el cierre todavía se intensifica en parte (Dionaea) mediante procesos de crecimiento lentos. Aquí actúan quimotácticamente sustancias orgánicas del animal cazado y muerto, hasta que los cadáveres están totalmente corroídos por los enzimas digestivos de la planta. Eventualmente, después de esto las hojas-trampa ya no vuelven a abrirse. Como ejemplo de tigmonastias lentas, que no pueden ser desencadenadas por estímulos sísmicos, pueden servir las reacciones particularmente notables de las plantas que trepan mediante zarcillos, las cuales de este modo se fijan a los soportes. Se han estudiado particularmente bien los

480

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

25 potencial de acción O

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tiempo (s)

Fig. 8-29: Esquema del desencadenamiento de un potencial de acción en el plasmalema de una célula estimulable. En el estado de reposo la célula absorbe continuamente iones K' y Cl" y los pierde de nuevo por difusión. La absorción de iones se energiza mediante la fuerza motriz de los protones (v. 6.1.4.3, 6.1.5). El potencial de reposo se establece como la suma de todas las corrientes de iones a través del plasmalema, según el tipo de célula y su estado fisiológico, entre - 8 0 y - 1 8 0 mV (cara citoplasmática de la membrana negativa respecto a la cara exterior). Después de ser estimulada, la capacidad de conducción de la membrana aumenta muy rápidamente para los iones de Cl" y el potencial de la membrana se depolariza (se hace más positivo e incluso puede llegar a ser positivo). La repolarización de la membrana ocurre gracias al aumento de la capacidad de conducción para los iones de K' que sigue a continuación, al mismo tiempo que la capacidad para los iones Cl" retrocede. Esto conduce a una pequeña hiperpolarización temporal del potencial de la membrana (más negativo que el potencial de reposo). Finalmente se alcanza otra vez el potencial de reposo, y las capacidades de conducción alcanzan su estado inicial. - Según W. Haupt.

zarcillos complejos de las cucurbitáceas, en particular de Bryonia (fig. 8-30). Los zarcillos de las cucurbitáceas son homólogos a los tallos laterales. En Bryonia. sólo el capítulo de zarcillos dispuesto dorsiventralmente, el que conduce el movimiento, es homólogo a una hoja, o mejor dicho, a una hoja tectriz. La parte basal, de simetría radial, la que lleva el zarcillo, permanece siempre estirada y es homóloga a un brote lateral.

Los zarcillos de Bryonia, que en su fase j u v e n i l están arrollados como un muelle de reloj, se estiran en el curso del desarrollo y pasan a ser mecánicamente excitables. Tanto el ápice del tallo como los zarcillos dirigen un movimiento autónomo en círculo (circunnutación). Esto aumenta las posibilidades de que la planta encuentre un obstáculo. La parte más sensible suele ser el tercio superior del zarcillo. Los zarcillos de Sicyos y Momorclica se curvan sobre el lado cóncavo inferior, tanto si ha sido tocado su lado superior como el inferior, los zarcillos de Bryonia y Pisum - c o m o muchos otros- reaccionan si se toca su lado inferior, pero no el superior. Efectivamente, un estímulo en el

lado superior anula la reacción a un estímulo del lado inferior. De hecho, el lado superior de estos zarcillos también es sensible al contacto, y también en estos casos tenemos una reacción claramente nástica. Finalmente hay especies (p. ej., especies de Cobaea scandens, Scissus) en que los zarcillos tienen estructura radiada tanto en el aspecto morfológico como en el fisiológico y, por ello, pueden curvarse en cualquier dirección, de modo que siempre el lado tocado se vuelve cóncavo. En este caso se trata de un tigmotropismo. Los zarcillos no reaccionan sencillamente a una excitación de presión, sino de fricción. Un chorro de agua, o lluvia, o una presión constante, lo mismo que el contacto con una varilla lisa, no provocan reacción alguna: ésta sí se da, en cambio, si el agua lleva en suspensión partículas de arcilla o si se toca el zarcillo con una varilla áspera. Incluso el movimiento de una fibra de lana de sólo 2,5 • 10 g (0.25 ¡ig) de peso provoca una curvatura; este estímulo no es percibido por el tacto humano. Así pues, el zarcillo no reacciona a la presión, sino a diferencias espaciales o temporales de ésta. Se relaciona con la percepción del estímulo la aparición de unas burbujitas que se ven como formaciones en forma de punteaduras en la pared celular de la epidermis en un preparado microscópico («punteaduras sensibles», fig. 8-30). Pero como éstas no se presentan en todos los zarcillos y a veces sólo lo hacen en su lado inferior, aunque también el lado superior capte el estímulo, se trata más bien de intensificadores del estímulo que de receptores mecánicos imprescindibles. Dice a favor de esto que las «punteaduras sensibles» sean características de los zarcillos más sensibles. Cuando tropieza con un soporte, el zarcillo de Bryonia, como otros zarcillos que reaccionan násticamente, se curva hacia el lado morfológicamente inferior. El tiempo de reacción, si las condiciones son favorables y se opera con zarcillos sensibles (Bryonia. Cyclanthera, Sicyos), puede ser inferior a 30 s, pero en especies lentas (p. ej., Corydalis clavicúlala) puede llegar a 18 h. Las reacciones rápidas se deben a una pérdida de turgencia del lado morfológicamente inferior y un aumento de turgencia en el lado contrario. Cuando los estímulos duran poco, si por ejemplo no llega a agarrarse el soporte, el zarcillo vuelve a estirarse durante 30-60 min más (autotropismo) y puede reaccionar nuevamente. Pero si se ha agarrado el soporte, la curvatura continua determina que el ápice del zarcillo dé varias vueltas al soporte. Junto a esta reacción también interviene, en zarcillos jóvenes, el crecimiento rápido por dilatación del ápice del zarcillo, pero en órganos plenamente adultos, exclusivamente la curvatura condicionada turgóricamente. También las partes basales del zarcillo (fig. 8-30) experimentan un arrollamiento, con lo que la planta queda fija al soporte mediante suspensión elástica. En Bryonia, este arrollamiento se alcanza inhibiendo el crecimiento por dilatación en el lado inferior del zarcillo, mientras el lado superior continúa creciendo y hasta quizás se intensifica. Por razones mecánicas, en esta reacción deben presentarse entre las vueltas hacia la derecha y hacia la izquierda del zarcillo uno o varios «puntos de inversión» (fig. 8-30), para evitar torsiones. Finalmente, el estímulo de contacto determina también la formación de elementos de sostén y a menudo un crecimiento en grosor (tigmomorfosis), con lo que la fijación queda estabilizada. Sobre la conducción de la señal desde el ápice del zarcillo que la percibe hasta la base del zarcillo (que empieza casi al mismo tiempo que la curvatura, en su duración total aprox. 1,5-2 h después de que el ápice haya conseguido coger el soporte), de momento sólo hay representaciones inexactas. La curvatura por contacto del ápice del zarcillo alrededor de un soporte, motivada por la turgescencia, podría tener lugar en una reacción que requiriese calcio, de modo análogo a las tigmo y sismonastias rá-

8 . 3 M o v i m i e n t o s de ó r g a n o s vivos

481

8.3.2.5 Movimientos násticos de los estomas Se hace aquí un tratamiento aparte no sólo debido al importante significado que tienen los estomas para el intercambio de gas en la mayoría de plantas exteriores, sino también porque en los últimos años los procesos moleculares que dan lugar a los movimientos násticos se han estudiado intensivamente y han sido bien entendidos. También podemos admitir que los procesos moleculares que regulan la turgencia en células oclusivas se asemejan a aquellos que tienen lugar en otros movimientos regulados turgóricamente (v. 8.3.2.1 hasta 8.3.2.4), y son muy generales en significado para el control de la turgencia celular de las plantas. En correspondencia con su misión, que consiste en regular la resistencia de las hojas a la difusión de tal modo que - a más oferta de agua disponible- se optimice la absorción de CO, para su fijación fotosintética o para su fijación a oscuras, los estomas reaccionan sobre todo de modo fotonástico e higronástico (fig. 6-77, v. 6.5.7). También se puede observar una reacción termonástica, la cual parece ser muy útil ecológicamente, ya que al aumentar la temperatura aumentan las pérdidas de agua por transpiración. A los movimientos inducidos por las circunstancias externas se superpone un ritmo circadiano. es decir, una disposición para reaccionar frente a los factores exógenos inductores muy variable según el momento del día: las reacciones de abertura resultan favorecidas también endógenamente durante la fase de luz. El cambio día/noche es el indicador del tiempo para este ritmo (v. 7.7.2.3).

Fig 8-30: La nueza blanca (Bryonia dioica). A Vástago con zarcillos en distintas fases del desarrollo (aprox. 1/3 x). El zarcillo superior (más joven) todavía arrollado como un muelle de reloj; en medio otro zarcillo aprox. 1 día después de agarrarse a un sostén. La reacción tigmonástica está totalmente acabada. La flecha indica el «punto de inversión» (único en este caso); abajo a la izquierda, zarcillo con arrollamiento senil. Punteaduras sensibles de la pared externa de la epidermis, B en sección transversal (30 jim), C a contraluz (10 ¿im). - A según W. Pfeffer; B fotografía de contraste de fases B. Groth; C fotografía REM C. Koppmaier.

pidas (fig. 8-29). Con electrodos en la superficie superior se consiguen registrar las corrientes eléctricas en las partes más basales de los zarcillos excitados. Por eso, a lo mejor la conducción de la señal se realiza eléctricamente. Junto al desencadenamiento de la curvatura basal, que se alcanza gracias al crecimiento diferencial de los flancos, probablemente intervengan de nuevo las fitohormonas. Mediante la donación de etileno, auxina o octadecanoides (p. ej., ácido jasmónico, v. 7.6.6.2), la reacción tigmonástica de los zarcillos de Bryonia también se puede provocar sin contacto. Hay indicios de que, tras excitar mecánicamente zarcillos de Bryonia, se segrega ácido 12-oxo-fitodiénico (v. 7.6.6.2, fig. 7-66) y de que esta sustancia es una inductora endógena de la reacción de crecimiento (pero probablemente no sea el principio para la conducción de la señal).

La causa inmediata del movimiento de los estomas es, en todos los casos, una diferencia de turgencia (ec. 6-15) entre las células oclusivas y las células epidérmicas vecinas, que también en el aspecto morfológico pueden presentar una conformación especial y entonces reciben el nombre de células anexas o anejas (v. 3.2.2.1, fig 3-12). Los cambios de turgencia se alcanzan en general mediante cambios del potencial osmótico y, junto a estos, mediante la acción de flujos de agua, por lo cual también están relacionados con cambios de volumen de las células oclusivas y de las células vecinas de la epidermis, las cuales se influyen mutuamente por los factores reguladores de los dos tipos de célula. Si en las células oclusivas aumenta el valor osmótico respecto al entorno (es decir, el potencial osmótico se vuelve negativo), penetra agua en ellas, aumentando la turgencia y el volumen de la célula oclusiva; si el valor osmótico disminuye respecto al entorno, entonces escapa agua, la turgencia cae y la célula oclusiva se encoge. Estos movimientos activos de los estomas, que se deben a cambios del potencial osmótico de las células oclusivas en relación al de las células del entorno, se dan frente a los movimientos pasivos de los estomas, los cuales se alcanzan gracias a distintas pérdidas o ganancias de agua, por lo que también son hidropasivos. Así, una pérdida de volumen ocurre (de modo absoluto y relativo respecto a las células vecinas) cuando la transpiración de las células oclusivas («transpiración peristomática») es más elevada que la de las vecinas. Entonces las células oclusivas actúan como «sensores» de la humedad relativa. Dice a favor de esta función la constatación de que hojas con el mismo contenido de agua muestran una resistencia mucho mayor a transpirar si están en aire seco que en húmedo. Tal modo de cerrarse los estomas puede tener

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como consecuencia que en aire seco la transpiración sea menor y el contenido en agua de la hoja mayor que en aire húmedo. La marchitación rápida de las hojas rotas también puede encontrar su base en un proceso hidropasivo: la pérdida de agua de las células de la epidermis, condicionada por la transpiración, transcurre mucho más rápidamente en estas hojas que en las de las células oclusivas: los estomas se cierran.

El aumento de volumen de las células oclusivas hace que los estomas se abran, y la disminución, que se cierren. Esto se manipula gracias a la constitución de la pared celular de las células oclusivas y las células anejas, en particular gracias a la ordenación especial de las microfibrillas de la pared celular (fig. 8-31). El cambio de volumen de las células oclusivas puede ser considerable: el volumen celular de las células oclusivas de Vicia faba. cuando los estomas están cerrados, es de 1,3 pl (picolitro, 1 pl = 10 litros); cuando los estomas están totalmente abiertos, de 2,4 pl. A continuación se seguirá tratando solamente sobre los movimientos activos de los estomas, que están sujetos a regulación. Estos hallan su base en los cambios primarios del potencial osmótico de las células oclusivas. Como agente osmótico principal de las células oclusivas, igual que en las células vegetales en general, sirven los iones de potasio ( K \ fig. 8-32). La concentración de potasio en los vacúolos puede estar por encima de los 600 m M cuando los estomas están abiertos, y es de 100 m M o menos cuando están cerrados. Como iones contrarios para compensar la carga eléctrica se necesitan aniones. En las angiospermas dicótilas se presenta sobre todo ácido málico (un ácido dicarbónico). El anión del ácido málico, el malato ( M a l : ) , se acumula en los vacúolos junto al potasio (K.Mal). En las células oclusivas, el malato se consigue a partir de la descomposición de almidón a fosfoenolpiruvato (PEP), su carboxilación mediante el enzima

Fig 8-31: Representación esquemática del curso de las microfibrillas de celulosa (rojo) de la pared celular de células oclusivas y sus vecinas. A Células oclusivas en forma de judía en la commelinácea. Es posible una dilatación principalmente en la dirección perpendicular a las microfibrillas. Por eso la célula oclusiva en forma de judia crece predominantemente en la dirección del eje longitudinal. En efecto, las células vecinas (pequeñas) transversales al eje longitudinal de las células oclusivas ponen una resistencia mayor contra la dilatación de éstas que las dos (mayores) dispuestas en los lados. El aumento de volumen, pues, hace que las células oclusivas cedan una respecto a la otra al curvarse y con esto, que se abran los estomas. B Células oclusivas de las poáceas, células oclusivas en corte óptico, el resto en vista frontal. La disposición radial de las microfibrillas permite que aumente el volumen de la célula solamente si disminuye el radio: los límites de las células oclusivas se embotan manteniendo la forma de esfera; esto presiona al estoma en las secciones centrales de la célula, que actúan como un listón rígido. - Según H. Ziegenspeck, modificado.

PEP-carboxilasa y finalmente mediante la reducción del producto de la reacción, oxalacetato. a malato. Esta serie de reacciones ya se trató en conjunto con el metabolismo C A M (v. 6.5.9, fig. 6-79). Junto a aniones orgánicos también intervienen como agentes osmóticos aniones inorgánicos, en particular cloruro (Cl ), especialmente en monocótilos. En éstos el malato se suple totalmente (p. ej.. en Allium cepa, que carece del enzima ADP-glucosa-pirofosforilasa, creado por sintetización de almidón, fig. 6-72) o parcialmente (en el maíz un 40 % aprox.) por iones de cloruro (Cl ). para compensar la carga. El cloruro se absorbe en la célula con el potasio. La absorción de K* en las células oclusivas se da a través de canales de potasio que dependen de la tensión y están rectificados hacia dentro (es decir, que transportan potasio dentro de la célula, pero no hacia fuera), cuya probabilidad de abrirse (cuadro 6-1) aumenta mucho si la diferencia de potencial eléctrico de la membrana (negativo en el interior de la célula frente al exterior: para simplificar se habla de potencial de la membrana hiperpolarizado) es suficientemente grande. El potencial de la membrana se crea gracias a la actividad de las ATPasas de H" del plasmalema («bomba de protones»), que requiere ATP. el cual transporta los iones de hidrógeno desde la célula a los apoplastos (1 H' por ATP hidrolizado, v. 6.1.5. figs. 6-4. 6-5). La fuerza motora de protones que se confina en el plasmalema gracias a esto (v. 6.1.4.3) también impulsa la absorción de cloruro en las células oclusivas, para la cual parece ser responsable un simporte de 2 H*/l Cl (fig. 6-5). Para la donación de iones K ' desde la célula sólo es responsable un único canal de potasio, regulado de forma totalmente distinta. Está dispuesto rectificado hacia fuera y su probabilidad de abertura aumenta al depolarizarse el potencial de la membrana (se hace positivo); si el potencial de la membrana está hiperpolarizado. este canal de potasio permanece cerrado, de modo que al absorberse potasio en la célula no resulta ningún «cortocircuito de potasio». Gracias a los cambios en la actividad de los sistemas de transporte iónicos que se describen podemos entender en p r i n c i p i o el m o v i m i e n t o de los estomas ( f i g . 8-33). Como a fin de cuentas los iones osmóticamente activos se absorben o liberan en los vacúolos de las células oclusivas, el transporte de iones también es importante en los tonoplastos. Estos procesos, sin embargo, todavía no se entienden tan bien como los del plasmalema. Por regla general la luz induce una abertura de los estomas. La sensibilidad a la luz de las células oclusivas es extraordinariamente grande: 25-30 pmol de fotones cm 1 s 1 ya bastan para inducir la abertura. Los espectros de acción de esta fotonastia permiten reconocer un pico en la zona del rojo y - e n particular- un pico en el azul. La abertura de los estomas al incidir luz roja se debe a la fotosíntesis. Aquí la luz roja no es la desencadenante de la nastia. sino la fuente de energía de la fotosíntesis. La regulación propia tampoco se debe a la luz roja, sino que se media por la concentración de CO, en la hoja - f C O , ) - . la cual ciertamente se mide en las mismas células oclusivas, pero viene determinada por la fotosíntesis del mesófilo. La fotosíntesis propia, prescindiendo de excepciones (p. ej., Paphiopedilum), de las células oclusivas que contienen cloroplastos contribuye a lo sumo de forma limitada a esta reducción de [CO,]. La

8 . 3 M o v i m i e n t o s d e ó r g a n o s vivos

7 6

5-

Fig. 8-32: Distribución de las concentraciones relativas de potasio, cloro y fósforo en la superficie de un estoma cerrado (a la izquierda) y abierto (a la derecha) de la epidermis inferior de la hoja de Vicia faba. Medición con la microsonda de Róntgen. En Vicia el único de los elementos representados que manifiesta un aumento importante en las células oclusivas al abrirse éstas es el K'. - Según G.D. Humble y K. Raschke.

- 2 potasio cloro fósforo

483

O J5 vi •o

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o; v/l a» 2 ca> '

células oclusivas

s

núcleos y otros materiales opacos a los electrones filete cuticular

abertura de los estomas puede provocarse no sólo mediante iluminación, sino también por fijación de C O , a oscuras (p. ej., por la noche, en las plantas C A M . v. 6.5.9), o, experimentalmente, por una caída de CO, en el aire externo también a oscuras, mientras que un aumento de [CO J en el aire exterior induce, incluso a la luz, el cierre de ¡os estomas (quimonastia). Dentro de ciertos límites, la variación de la resistencia a la difusión que determina el m o v i m i e n t o de abertura de los estomas mantiene constante pues la concentración de CO, en las

A

luz

luz (azul)

4

H

10 pm

células oclusivas y, por lo tanto, también, en forma proporcional, en los intercelulares, o, por lo menos, impide que haya oscilaciones más fuertes. La naturaleza de los sensores de C O ; y su influencia en el potencial osmótico (al caer la [CO,] en las células oclusivas el potencial osmótico pasa a ser más negativo) de las células, todavía no se entienden. Particularmente eficiente en los movimientos fotonásticos de los estomas es la luz azul: las células oclusivas sin

B

ABA

ABA

4

plastidio abertura de los estomas

cierre de los estomas

co 2 Fig. 8-33: Representación sencilla de las reacciones A de abertura de los estomas cuando es inducida por luz azul y B de cierre de éstos cuando es inducido por ABA. Más explicaciones en el texto.

484

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

cloroplastos sólo reaccionan a la luz azul (p. ej., Paphiopedilum). Como receptores de luz azul intervienen ambas fototropinas (fototropina 1 y fototropina 2). Se debe dudar de si la zeaxantina (fig. 6-50), como se presume, no desempeña un papel adicional, ya que los mutantes con una pérdida en la biosíntesis de carotinoide (conocidos p. ej., en Arabidopsis thalianá) todavía muestran una dependencia -ciertamente más d é b i l - a la luz azul en los movimientos de los estomas. La luz azul activa las ATPasas de H ' del plasmalema. Ello conduce a una hiperpolarización del potencial de la membrana y con esto a una activación de los canales de potasio, que dependen de la tensión y están rectificados hacia dentro. También se intensifica la penetración de cloruro sobre un simporte de 2 H ' / l Cl . La actividad de la ATPasa de H* se puede medir como acidificación inducida por luz azul de los apoplastos de las células oclusivas (el pH cae desde valores de alrededor de 7 hasta unos 5). La concentración de K* citoplasmático, que sube, y la alcalinización del citoplasma (mediante la fuerte donación de H' desde la célula aumenta el valor del pH en el citoplasma) activan probablemente la PEP-carboxilasa, de modo que se forma más ácido málico. El malato llega con el potasio a los vacúolos, y los iones de H' liberados de la disociación de ácido málico a malato son transportados a los apoplastos mediante las ATPasas de H*. La activación con luz azul de la bomba de protones se podría conseguir de forma directa fosforilando el enzima gracias a la función quinasa, regulada lumínicamente, de la fototropina (v. 8.3.1.1). Se sabe que la fosforilación de un residuo de treonina conduce, cerca del C terminal de la ATPasa de H". a una unión de proteínas adaptadoras a partir del grupo de las proteínas 14-3-3 (fig. 9-15 A) y que esto tiene como consecuencia que aumente mucho la actividad enzimática. La toxina del hongo filopatógeno Fusicoccum amygdaU, fusicoccina, impide la disociación del complejo de ATPasas de H* y la proteína 14-3-3, llegándose así a una actividad casi irreversible de la bomba de protones. La fusicoccina es una toxina marchitante, y particularmente operativa en las células oclusivas. Bajo la influencia de la fusicoccina los estomas se abren maximalmente.

Si hay falta de agua, la abertura de los estomas se reduce 0 éstos se cierran totalmente. Esta reacción se induce mediante la fitohormona ácido abscísico ( A B A . v. 7.6.4, fig. 7-58), la cual se forma en la hoja o también en la raíz cuando falta agua y luego se reparte y transporta con la corriente de transpiración a las células oclusivas: primariamente el A B A induce en las células oclusivas la liberación de iones Ca:" desde los almacenes intracelulares. El nivel de Ca2*, que aumenta desde valores de unos 100 n M hasta 1 (J.M, •

•

inhibe la ATPasa de H \ mediante lo cual el gradiente de concentración de H* de la transmembrana cae y el potencial eléctrico de la membrana pasa a ser positivo (depolarización); hace que los iones de Ca"' se unan a los canales de cloruro. rectificados hacia fuera, y los abran. Gracias a esto el cloruro sale pasivamente de la célula (a través de su potencial electroquímico), y el potencial eléctrico de la membrana se depolariza más. Esta corriente de cloruro inducida por los C a 2 \ también interviene en la depolarización del potencial de la membrana del plasmalema en células oclusivas que no almacenan cloruro como contraión del K* dominante, es decir, en dicótilos.

La depolarización tiene dos consecuencias: •

los canales de K* rectificados hacia dentro, que sólo se abren cuando se hiperpolarizan, se cierran, y • los canales de K ' rectificados hacia fuera, particularmente activos cuando el potencial de la membrana está depolarizado, procuran una salida masiva de K* de la célula. Los aniones (Cl o malato" ) les siguen, y la célula pierde agua, acoplada osmóticamente con estos. Los iones cedidos se almacenan en las células que están alrededor, el agua los sigue de nuevo osmóticamente. Para el K* (y en monocotiledóneas también para Cl") esto se puede mostrar histoquímicamente. El destino del malato cedido en los dicótilos por las células oclusivas todavía no está claro. Una parte de este malato podría oxidarse al formarse ATP. liberando CO,.

8.3.3 Movimientos autónomos Los movimientos que no son regulados por factores externos, sino endógenamente, se llaman autónomos. Éstos pueden ser provocados por movimientos de crecimiento o de turgencia. Son movimientos de turgencia los movimientos con periodicidad diaria de las hojas, que están sujetos al ritmo circadiano, a los cuales ya nos hemos referido (v. 7.7.2.3), p. ej., en Mimosa o Phaseolus. Se dan en los pulvínulos articulados, cuyo modo de funcionar ya se trató (v. 8.3.2.4, fig. 8-28 I; en Phaseolus, sin embargo, están localizados no en el fondo del pecíolo, sino en la transición entre éste y los limbos foliares). Son movimientos de crecimiento los movimientos pendulares (nutaciones) de plántulas y ejes de vástagos e inflorescencias jóvenes. Se deben a un crecimiento temporalmente desigual de los d i s t i n t o s lados del órgano y probablemente no expresen una adaptación fisiológica, sino que muestran la regulación fina del crecimiento por dilatación en la zona del vástago. Si el órgano describe movimientos circulares, hablamos de circunnutaciones. Aparte de plántulas, se dan sobre todo en trepadoras aéreas y de zarcillos, y ya nos referimos a ellos anteriormente como ejemplo en Bryonia (v. 8.3.2.4). En el lúpulo, la circunferencia descrita por el ápice puede alcanzar un diámetro de más de 50 cm y en Hoya carnosa más de 150 cm. Esta «exploración» del espacio facilita que pueda encontrar un soporte adecuado.

8.3.4 Movimientos balísticos y explosivos debidos a la turgencia Mientras que en los movimientos de turgencia tratados hasta ahora las variaciones de turgencia de un lado determinado de un órgano conducen a una curvatura reversible de éste, en otros casos, principalmente referentes a la diseminación de gérmenes, la diferencia de turgencia entre determinados tejidos es aprovechada por movimientos

8.4 Otros movimientos

485

que en la mayoría de los casos no pueden ser considerados como fenómenos de excitabilidad, sino como resultado de procesos naturales de desarrollo y maduración, los cuales no son reversibles. Se distinguen mecanismos de turgencia explosivos de mecanismos de turgencia balísticos. Los mecanismos de turgencia explosivos se deben a ten-

sión de tejidos. Un tejido expansivo no puede alcanzar la máxima absorción de agua ni su máxima dilatación longitudinal debido a la acción de un tejido de resistencia. Si la tensión (que muchas veces se aumenta por el contacto) sobrepasa un cierto límite, se produce una ruptura explosiva y el órgano salta a pedazos, fragmentado a lo largo de grietas preexistentes. En especies de Impaíiens, las células parenquimáticas de pared delgada de la capa externa del fruto (tejido expansivo) desarrollan al madurar un elevado potencial osmótico (más negativo que - 2 MPa en /. parviflora); los estratos más internos del fruto, que constan de células fibrosas alargadas (tejido de resistencia), oponen resistencia a la tendencia a la dilatación resultante. Mientras que los 5 carpelos están soldados formando un tubo, el fruto permanece (meta)estable a pesar de la tensión de tejidos existente. Pero cuando, al madurar, se destruyen las láminas medias a lo largo de las suturas de concrescencia de los carpelos (tejido separador), puede llegarse por un choque o espontáneamente a igualar las tensiones. Entonces se rompe la unión de las hojas con el pedúnculo, los carpelos se arrollan de golpe hacia el interior y lanzan las semillas que estaban todavía fijas a ellos a algunos metros de distancia (en /. parviflora unos 3 m, en /. glandulifera hasta cerca de 6 m). Las partes exteriores del carpelo se alargan alrededor de un 32 % al curvarse, mientras que los estratos fibrosos se acortan hasta un 10 %. Se encuentran mecanismos semejantes de «explosión con arrollamiento», p. ej., en los frutos de la cucurbitácea Cydanthera explodens y en los de la brasicácea Contamine impaíiens, o en las «anteras explosivas» de las urticáceas (fig. 8-34). En el género de orquídeas Catasetum los polinios pueden ser lanzados hasta 80 cm de distancia (v. 11.2, fig. 11 -227 C, D).

Los mecanismos de turgencia balísticos están difundidos. Sirve como ejemplo entre las plantas superiores Ecballium elaterium. Las células grandes y de paredes finas del interior del fruto forman el tejido expansivo, que al madurar alcanza un potencial osmótico de aprox. - 1 , 5 MPa. Las capas exteriores del pericarpo constituyen el tejido de resistencia, que queda sometido a fuerte tensión elástica. En el punto de contacto con el pedúnculo se forma finalmente un tejido de separación, que se rompe, con lo que el pedúnculo se desprende como un tapón de champán, empujado por la presión interna. El pericarpo distendido se contrae simultáneamente, con lo que lanza al exterior el contenido líquido de su interior, junto con las semillas (fig. 8-35). Dichas semillas pueden alcanzar hasta 12 m de distancia, mientras que el pericarpo vacío es lanzado en sentido contrario por la reacción. El lanzamiento de las esporas de un asco maduro se debe a que la membrana mantenida en tensión elástica por la turgencia (en los ascos maduros aprox. - 1 MPa) se desgarra súbitamente en un punto predeterminado del ápice del asco (opérculo, v. 11.2, fig. 11-35) y al contraerse el asco hasta la mitad del volumen inicial las esporas son lanzadas a distancias que van de algunos milímetros a, como máximo, 60 cm (en Dasyoholus immersus). En este caso, como en otros (p. ej., en el polen de Unica), es decisivo que las unidades que se diseminan pasen activamente de la capa de aire en reposo que está en contacto con la superficie del órgano a las capas turbulentas, en las que pueden ser transportadas pasivamente a grandes distancias gracias al movimiento del aire. Por lo demás, deben darse determinadas circunstancias externas para que se abran los ascos; además de humedad suficiente (para que se dé la turgencia) algunas espe-

Fig. 8-34: Urtica dioica. Sección longitudinal de una flor masculina. La antera del estambre izquierdo está todavía retenida por el borde del pistilo atrofiado, mientras que en el estambre de la derecha el filamento ya se ha estirado hacia fuera y el polen se desprende (aprox. 10x). - Según C.T. Ingold.

cies requieren también luz (p. ej., Sordaria curvula es activa bajo la luz azul: el fotorreceptor aún no se ha identificado). En cambio, otros ascomicetes (p. ej., Hypoxylon fuscum) diseminan por la noche. También la proyección de los esporangios de Pilobolus se debe al mismo mecanismo. Como muestra la fig. 11-28 (v. 11.2), el extremo superior del esporangióforo unicelular se hincha en forma de maza por la presión de turgencia, con lo que la membrana se distiende elásticamente hasta el 100 %. Sólo es inelástica. y constituye así un lugar de ruptura preformado, la zona anular, que, en el esporangióforo, se aboveda hacia el interior del esporangio para formar la columela. A l desgarrarse, todo el esporangio sale disparado con una velocidad inicial de unos 6 m s hasta unos 2,5 m de distancia o 1,8 m de altura (nombre) y, a consecuencia del fototropismo positivo, precisamente en la dirección de la luz incidente (v. 8.3.1.1).

8.4 Otros movimientos En el reino vegetal los movimientos higroscópicos y de cohesión están muy extendidos. Los movimientos higroscópicos se deben a anisotropías de (linchamiento y

se desarrollan sin que participen directamente las células

pared externa del fruto tejido de resistencia semillas

Fig. 8-35: Ecballium elaterium. A Fruto maduro al desprenderse el pedúnculo y salir disparado el contenido del fruto con las semillas (aprox. 1/2x). B Sección longitudinal (esquematizada) de un fruto aún no desprendido. - Según F. Overbeck y H. Straka.

486

8 Fisiología d e los m o v i m i e n t o s

vivas. Sirven para la diseminación de esporas, pólenes, semillas y frutos. El movimiento está condicionado desde dentro y se debe a la distinta dilatación o contracción de las capas fibrosas al hincharse o deshincharse. En las paredes celulares el comportamiento al hincharse viene determinado por la dirección de las capas de microfibrillas de la pared celular secundaria, dispuestas paralelamente. La dilatación o contracción tiene lugar predominantemente en dirección perpendicular al curso de las microfibrillas. Si distintas capas de tejido se superponen una sobre otra con las microfibrillas dispuestas en direcciones distintas y con combinaciones distintas de la pared celular, se consiguen torsiones cuando los tejidos cambian su contenido en agua (p. ej., debido a que se sequen al madurar y a los distintos estados de hinchamiento en ambientes secos o húmedos en el estado de maduración). Las partes más importantes de la pared celular muestran capacidad de hinchamiento creciente de acuerdo con la serie: lignina < celulosa < hemicelulosa < pectina Los dientes externos del perístoma de la cápsula de los musgos, que, de ordinario, sólo están compuestos por partes de las membranas de dos capas celulares limítrofes, se curvan higroscópicamente al secarse, hacia dentro o hacia fuera según su fina estructura, y facilitan o dificultan por medio de estos movimientos, que corresponden a las oscilaciones de la humedad atmosférica, la diseminación de las esporas. En el ejemplo representado en la fig. 8-36 A, el movimiento se produce al secarse, porque las microfibrillas de la lámina externa están en posición transversal respecto al eje longitudinal del diente, de manera que este estrato debe contraerse principalmente en la dirección longitudinal. En cambio, la lámina interna únicamente se arruga un poco en grosor, sin disminuir su longitud, a consecuencia de la posición longitudinal de sus fibrillas. A l estar las dos láminas unidas fuertemente entre sí, se impide la contracción del diente y provoca su curvatura hacia cl exterior. La constitución de las paredes celulares del perístoma varía mucho según los distintos géneros de musgos y, por lo tanto, cl movimiento es también distinto. Los hapterios de las esporas de equiseto, compuestos igualmente sólo por sustancia parietal. presentan movimientos higroscópicos semejantes (v. 11.2, fig. 11-141 H, J), así como el capilicio de algunos mixomicetes (v. 11.2, fig. 11-17 E). Muchas cápsulas se abren tan pronto como han muerto los protoplastos de las células del pericarpo y las paredes celulares empiezan a secarse ( x e r o c a s i a , p. ej.. Saponaria); otras, cuando se están secando, permanecen cerradas y solamente se abren al humedecerse ( h i g r o c a s i a . p. ej., especies de Mesembryanthemunu Sedum% Verónica). También se deben a hinchamiento anisótropo de las capas individuales de las escamas los movimientos de apertura (al secarse) o cierre de las escamas de los conos (o estróbilos) de las coniferas (p. ej., en la piña, v. 11.2, fig. 11-203). En los mericarpos de las especies de Erodium (fig. 8-36 B), al secarse, se produce un arrollamiento helicoidal. Al humedecerse de nuevo, las aristas intentan volver a extenderse y, en el caso de que su extremo libre tropiece con algún obstáculo, tienden a clavar el mericarpo en el suelo. Funcionan también de modo semejante las aristas de algunas cariopsis de gramíneas (p. ej., de Stipa). También son higroscópicamente móviles las cerdas de los órganos de vuelo de muchas semillas y frutos (p. ej., diente de león). En la brasicácea norte-africana Anastatica hierochuntica («rosa de Jericó»), las ramas secas están curvadas hacia dentro, mientras que las húmedas están muy extendidas hacia fuera. Pero la teoría de que las plantas secas, esféricas, de Anastatica sean empujadas a ras de suelo por el viento como «patinetes» para que se esparzan sus semillas, todavía no se ha confirmado.

A diferencia de los movimientos higroscópicos, los movimientos de cohesión se deben a las fuerzas de cohesión.

lámina

embotados

i Fig. 8.36: Movimientos higroscópicos. A Diente externo del perístoma de la cápsula del musgo Orthotrichum diaphanum en estado seco e hinchado; lámina externa e interna del diente con representación esquemática de la dirección de las microfibrillas. Al lado, esquema de la cápsula con el perístoma respectivamente abierto (izquierda) y cerrado (derecha). B Mericarpos de Erodium gruinum en estado respectivamente seco e h i n c h a d o . - A según C. Steinbrinck, modificado; B según F. Noli.

m u y fuertes, de las moléculas m i s m a s en capas finas de agua (v. 6.3,2.2, ec. 6-34). Las células del a n i l l o arqueado incompleto que rodea el esporangio de los helechos (fig. 8-37) poseen las paredes laterales y la del lado interno engrosadas, mientras que la del lado exterior es delgada. Al madurar el esporangio, estas células empiezan lentamente a perder agua. Pero como el agua está fuertemente adherida a las membranas embebidas y a consecuencia de su gran cohesión no pierde tampoco su continuidad en el lumen celular (sería necesaria una presión hidrostática de más de - 2 5 Mpa. v. 6.3.5), a medida que va desapareciendo agua del interior de la célula, las paredes celulares se aproximan por su parte más próxima al exterior, mientras la membrana delgada extema se pliega. Ello provoca una tracción tangencial en la superficie del esporangio. En virtud de

8 . 4 Otros m o v i m i e n t o s

487

esporas

células del anillo

células del peristoma

burbujas de aire

B

Fig. 8-37: Mecanismo de cohesión en el anillo de un esporangio del helecho Dryopteris. A esporangio aún cerrado, B abertura (células curvadas hacia fuera por la fuerza de cohesión del agua), C estado final después que las mitades se han aproximado de nuevo (la tensión ha desaparecido gracias a la entrada de burbujas de aire). - Según P. Metzner, de 0 . Stocker.

ella se van separando 2 células preformadas (estomio). con lo que la pared del esporangio, que en este momento ya está muerta, empieza lentamente a desgarrarse a partir de este punto. Cuando la deformación de las células del anillo supera por fin la cohesión del agua, se igualan las tensiones en las células del anillo. Cada «salto» de una célula provoca un tirón; en conjunto, pues, el esporangio vuelve a su posición inicial «a sacudidas» y, con ello, va lanzando esporas al exterior. Un mecanismo completamente análogo causa la abertura de las anteras, en cuya pared las células fibrosas del endotecio actúan como las del anillo, gracias a sus engrasamientos. También en las paredes de las cápsulas esporíferas y en los eláteres de muchas hepáticas existen mecanismos de cohesión semejantes (fig. 8-38).

Fig. 8-38: Eláteres de la hepática Cephalozid bícuspidata; A cápsula abierta (6x); B eláter aislado con esporas (100x); C porción de un eláter, a la izquierda lleno de agua, a la derecha después de la evaporación parcial del agua (425x). - Según C.T. Ingold.

El mecanismo de captura de las vesículas de Utricularia (cuadro 4-4 B) se debe igualmente a la fuerza de cohesión del agua que las llena. Gracias a que se ceden activamente iones Na", K y Cl desde el interior hacia fuera a través de la pared de la vesícula, siguiéndoles una corriente osmótica de agua, la vesícula pierde un 40 % del agua que la llena, estableciéndose así una presión hidrostática negativa respecto a los alrededores, visible porque las trampas de las vesículas, preparadas para capturar, se hunden.

H X

L I 5 K I 5 S e a n Digít

~The C ) o c t o r

Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página intencionalmente e n blanco e n el original

Alelofisiología 9.1

Particularidades de la nutrición heterótrofa

490

9.1.1

Saprofitos y parásitos

490

9.1.2

Plantas carnívoras

493

9.2

Simbiosis

493

9.2.1

Simbiontes fijadores de nitrógeno

494

9.2.2

Bioquímica y fisiología de la fijación de nitrógeno

499

9.2.3

Micorrizas

500

9.2.4

Liqúenes

503

Las plantas no reaccionan únicamente ante estímulos físicos o químicos de su entorno abiótico (v. 7.7), también en diversas interacciones con otros seres vivos. A modo de ejemplo, ya hemos visto las reacciones reguladas por el fitocromo a la sombra del follaje o a la luz reflejada por las plantas vecinas (v. 7.7.2.1). La investigación de los procesos moleculares que tienen lugar durante la interacción de las plantas con otros organismos presenta actualmente una rama independiente de la fisiología, que se describirá resumidamente en el presente capítulo bajo el término alelofisiología (gr. allélos, recíproco, mutuo). La alelofisiología nos lleva a la ecología de las plantas (v. 13.8) y también está relacionada con la fitopatología, que aquí sólo se tratará parcialmente. Las múltiples relaciones que tienen lugar entre las plantas y sus polinizadores se comentarán en la sección 11.2 en los taxa correspondientes. Los movimientos de las plantas y la relación existente entre éstas y sus polinizadores pertenecen al capítulo de fisiología del movimiento (v. 8.3.2). Las interacciones más estrechas que tienen lugar entre organismos se hallan en la simbiosis (v. 9.2). Se entiende por simbiosis una estrecha convivencia entre dos organismos de especies distintas, de la que, por lo menos en algunas ocasiones, ambos obtienen algún provecho. La simbiosis se distingue así del comensalismo (cuando un organismo se beneficia de otro sin influirle de manera visible) y del parasitismo (v. 9.1.1, cuando un organismo se beneficia del otro perjudicándolo). Por lo común se reconoce con claridad que la relación simbiótica se ha originado a partir de un parasitismo recíproco (aleloparasitismo), en el que del ataque y la defensa de los dos participantes ha resulta-

9.3

Patógenos

503

9.3.1 9.3.2 9.3.3 9.3.4

Generalidades de la fitopatología Patógenos microbianos Mecanismos de la patogénesis Defensa contra los agentes patógenos . .

504 505 505 508

9.4

Herbívoros

512

9.4.1 9.4.2

Defensa contra los herbívoros Interacciones tritrofas

513 515

9.5

Alelopatía

516

do un equilibrio, de manera que recíprocamente se sustraen alimento y sustancias activas. Dicho equilibrio en ciertas circunstancias puede volver a transformarse en parasitismo unilateral por dominancia de uno de los participantes (p. ej., digestión de los bacterios de las nudosidades por las células hospedantes, v. 9.2.1). También es poco clara la frontera entre parásitos y patógenos. Por lo general, los parásitos microbianos son denominados patógenos (v. 9.3). Perjudican de tal modo al hospedante que aparecen síntomas característicos que a su vez se reproducen (a menudo a gran escala). El daño puede conducir a la muerte del hospedante o de algunos tejidos. Si el patógeno se nutre de esa zona muerta, hablaremos de saprofitismo (v. 9.1.1). Entre los heterótrofos se encuentran también las plantas carnívoras (herbívoros, v. 9.4), animales que cubren sus necesidades de sustancia orgánica exclusivamente o en su mayor parte a través de las plantas autótrofas, productoras primarias que se encuentran en el comienzo de la cadena alimenticia. En todas las interacciones citadas se observa un grado de especificidad, en parte muy elevado, con respecto a los organismos que actúan entre sí. Las plantas, al contrario que la mayoría de los patógenos potenciales, son resistentes y son susceptibles tan sólo ante algunos pocos; están protegidas ante la mayoría de herbívoros y son atacadas por un reducido número de éstos; generalmente, las situaciones de parasitismo y de simbiosis se forman asimismo únicamente entre determinados participantes. Esta especificidad de hospedantes se basa en «procesos de reconocimiento», en cuyo transcurso a menudo tiene lugar un intercambio mu-

490

9 Al e l ofi s i ol ogí a

luo de moléculas señaladoras de los organismos que toman parte en dicho intercambio y de los cuales depende, p. ej., si una planta es resistente o susceptible ante un patógeno. La interacción química entre plantas, asi como la interacción entre individuos de la misma o - e n la mayoría de los casos- de diferentes especies se llama alelopatía (v. 9.5). A menudo se trata de sustancias inhibidoras que son producidas por un individuo y que son liberadas en el entorno, afectando al crecimiento de sus rivales vegetales.

9.1 Particularidades de la nutrición heterótrofa Las interacciones de las plantas con otros organismos dependen directa o indirectamente de la nutrición. La alelopatía se basa en la rivalidad entre plantas autótrofas, tanto de la misma especie como de especies diferentes, por conseguir unos recursos limitados de nutrientes, mientras que en el resto de interacciones entran en juego aspectos de nutrición heterótrofa bien de la planta misma y/o del organismo relacionado con ella. Los organismos autótrofos absorben nutrientes inorgánicos (v. 6.4-6.9), mientras que los heterótrofos se alimentan a partir de sustancias orgánicas. Si un organismo mayoritariamente autótrofo necesita incorporar sustancias orgánicas simples, se habla de mixotrofia o prototrofia. Los mutantes que han perdido la capacidad de formar cualquier sustancia orgánica necesaria para crecer (p. ej., un aminoácido, un cofactor) y que necesitan incorporar esa sustancia del exterior se denominan auxótrofos.

productos que ha compuesto o deja como desecho otra de las especies, y se nutre de ellos, mientras sus propios desechos pueden servir a su vez de sustrato nutritivo para otras especies y. a veces, de «carburante» en transformaciones químicas que liberan energía para la quimosíntesis (H,S, H,. NH,). Tales procesos se realizan, p. ej., en la putrefacción, en la que bacterios y hongos vuelven a transformar en compuestos inorgánicos la materia orgánica procedente, p. ej., de plantas muertas, órganos vegetales (hojarasca) o animales (remineralización); son, pues, un eslabón importante del ciclo de la materia. La «autopurificación biológica» de las aguas sucias se basa también en dichos procesos. En la p u r i f i c a c i ó n técnica del agua en «fosas sépticas» se utilizan comunidades de saprofitos para descomponer los residuos orgánicos. También se dan procesos semejantes de mineralización en el suelo (p. ej., en la preparación de compost). Todos los procesos mencionados son de la mayor importancia para la economía de los materiales en el mundo. También son productos de la descomposición microbiana las materias primas para la formación de humus, carbón y petróleo, en cuya formación desempeñan, sin embargo, un papel decisivo transformaciones químicas abióticas, que se dan en parte bajo presiones elevadas (carbón y petróleo).

Los parásitos se encuentran entre los bacterios, hongos, liqúenes y fanerógamas. Algunas algas rojas heterótrofas parasitan a otras rodofíceas de la misma familia (adelfoparasitismo). Los organismos que en la naturaleza se nutren unas veces saprofíticamente y otras de modo parasitario reciben el nombre de parásitos facultativos; aquellos que en condiciones naturales necesitan siempre organismos vivientes como hospedantes, son los parásitos obligados. Pero en experimentos es posible muchas veces conseguir que incluso los parásitos obligados vivan como saprofitos en medios nutritivos artificiales apropiados.

Dentro de los heterótrofos se distingue entre saprofitos, que toman un alimento orgánico de sustancia muerta, y parásitos, que se aprovechan de organismos o células vivientes.

Los parásitos microbianos (bacterios, hongos) son la causa de numerosas enfermedades en plantas, animales y humanos, son patógenos. Los patógenos microbianos se presentan aparte (v. 9.3) debido a la alta complejidad de sus interacciones con las plantas.

9.1.1 Saprofitos y parásitos

Se conoce una única especie perteneciente a las gimnospermas: la podocarpácea Parasíta.xus ustus, que al igual que su hospedante Falcalifolium taxoides, perteneciente a la misma familia, es endémica en Nueva Caledonia. Este parásito está en contacto con el xilema del hospedante y obtiene a través de él el agua y las sales nutrientes.

Son saprofitos la mayoría de los bacterios y los hongos, en cambio no hay ninguno entre las plantas superiores. Sus necesidades de sustrato nutritivo son muy distintas en cada caso. A l lado de materia inorgánica, necesitan una fuente de carbono; como tal pueden servir no sólo hidratos de carbono, grasas o prótidos, sino también alcoholes, ácidos orgánicos, etc., e incluso petróleo, parafina, benzol y naftalina. A menudo los saprofitos expelen exoenzimas que descomponen fuera de la célula sustratos de molécula grande (p. ej.. ligninas, celulosa, proteínas) para dar productos más sencillos absorbibles. La materia orgánica absorbida es incluida luego en el metabolismo normal (catabolismo o anabolismo). Muchos vegetales saprofitos no necesitan nitrógeno orgánico. Así, p. ej., las levaduras crecen con NH,* y el moho Aspergí litis niger se desarrolla con NO,' como única fuente de nitrógeno (v. 6.6). En la naturaleza suelen trabajar importantes grupos de organismos distintos, de modo que una especie absorbe los

En las angiospermas parásitas, que siempre son parásitos obligados, se distingue entre hemiparásitos y holoparásitos. Los primeros (p. ej., el muérdago y las escrofulariáceas Rhinanthus, Melampyrum, Pedicularis y Euphrasia) son capaces de realizar la fotosíntesis, pero no absorben los nutrientes inorgánicos y el agua por las raíces, a partir del suelo, sino a través de haustorios implantados en el xilema del hospedante. Como en general sólo se hallan unidos a hospedantes específicos (distintas razas de Viscum álbum, p. ej., sobre el abeto, los pinos y los árboles de hoja caediza), parece que en algunos casos también debe desempeñar cierto papel la materia orgánica (que se halla también en el xilema, a pequeña concentración, v. 6.3.5. 6.8). Como estos hemiparásitos deben introducir en su cuerpo vegetativo el contenido de vías de conducción de agua del hospedante contra la tensión de succión de estas últimas, desarrollan por lo común una transpiración particularmente intensa

9.1 Particularidades de la nutrición heterótrofa

491

por unidad de superficie foliar (p. ej., rápida marchitez de Melampyrum una vez arrancado). Algunas plantas, que en ciertas etapas de desarrollo (p. ej., Tozzia o Bartsia) o durante toda su vida (Lathraea) carecen de hojas transpirantes desarrolladas, han formado en las escamas del rizoma glándulas acuíferas que emiten agua activamente y, de este modo, mantienen el gradiente de potencial hídrico necesario entre hospedante y parásito. El último eslabón de esta serie en las rinantoideas parásitas del xilema, dentro de las escrofulariáceas, es la Lathraea, que parasita hospedantes perennes y, evidentemente, obtiene materia orgánica del xilema del hospedante en cantidad suficiente para poder vivir como holoparásito. También se conoce una especie holoparásita y afoliada de muérdago, el Tristerixaphyllus (Loranthaceae), que parasita en especies de cactos, todavía no se ha podido aclarar si se fija al xilema o al floema del hospedante. Las otras angiospermas holoparásitas, como Striga, Orohranche y Cuscuta (fig. 11 -281), se fijan a los tubos cribosos del hospedante, de los que obtienen productos asimilados, en forma aún no aclarada, mediante células absorbentes especiales (células de transferencia). A menudo, las plantas superiores sirven de hospedantes a parásitos animales (zooparásitos). Los que se encuentran en los retoños suelen ser artrópodos, mientras que los que actúan en la raíz son en su mayoría nematodos (filarías). Especialmente estos últimos causan anualmente daños considerables en los cultivos de todo el planeta. Se llaman parasitosis cuando las plantas afectadas por parásitos presentan un estado en el que aparecen ciertos síntomas. Entre los parásitos artrópodos se encuentran p. ej. la Cameraria ohridella, cuyas larvas se alimentan de los tejidos del mesofilo en las hojas de las plantas hospedantes. Pero, en la mayoría de los casos, la presencia de parásitos está relacionada con la formación de una cecidia o agalla. Se trata por lo general de una excrecencia de crecimiento limitado producida por un parásito. Las excrecencias o abultamientos anormales de crecimiento ilimitado son los llamados tumores (v. 9.3.3, 7.6.2.3, cuadro 9-2). Las estructuras simbióticas (p. ej. nodulos radicales, v. 9.2.1) ya no son consideradas hoy en día como parte de las agallas, aunque existen formaciones de agallas (p. ej. los escobones, causados por el bacterio Rhodococcusfascians, v. 7.6.2.3, y por hongos del género Taphrina, v. 11.2, fig. 11-29) producidas por bacterios u hongos parásitos. Los cecidios o agallas organoides se componen de órganos fundamentales de la planta muy modificados, pero aún claramente reconocibles. Pertenecen a ellos, p. ej., los escobones, aglomeraciones de numerosas ramas apretadamente juntas. Las agallas histoides (fig. 9-1) están más extendidas, no se puede reconocer en ellas ninguna estructura organoidea; se forman a partir de partes del eje de los retoños. de las hojas o de la raíz y, por regla general, son causadas por animales galígenos: en la zona de los retoños especialmente por cecidomíidos, eriofídeos, avispas o pulgones de las agallas; en la zona de la raíz, mayoritariamente por nematodos formadores de cistes de las especies Heterodera y Globodera, o bien por nematodos de las nudosidades de la raíz de la especie Meloidogyne (fig. 9-2). Los parásitos galígenos se introducen en el tejido vegetal, por lo que se trata de endoparásitos. Los ectoparásitos, en cambio, no se hospedan en el interior de la planta.

Fig. 9-1: Distintas agallas sobre una hoja de Fagus sylvatica. La forma que adoptan depende del parásito que las cause. 1 agalla ovoide producida por el cecidomiido Mikiola fagi (fig. inicio sección 4); 2 agalla pilosa producida por el cecidomiido Hartigiola annulipes; 3 agallas lanosas sobre los nervios foliares debidas al acaro Eriophyes nervisequus. - Según H. Ross y H. Hedicke.

sino que lo hacen en la superficie, p. ej., insectos chupado res como el pulgón afíbido, chinches y cigarras chupadoras de plantas, algunos nematodos. Sobre todo las agallas histoides están adaptadas de un modo evidente y complicado a las necesidades del animal que las ha originado. Así, se forman, p. ej., las agallas frecuentes en las hojas de haya (fig. 9-1), gracias a un crecimiento local en superficie, inducido por las larvas de un cecidomiido particular. Las larvas «modelan» la cascara del cecidio con su saliva. Las zonas afectadas por ella se abovedan finalmente en forma de bolsa, de modo que el animal puede quedar completamente protegido dentro del estuche que se forma, el cual presenta un conducto de salida en la pane inferior. En muchos cecidios se da luego un engrasamiento y la formación de elementos esclerenquimáticos. de modo que se constituye un caparazón resistente para la protección del animal en su desarrollo. En el interior, abundantes formaciones pilosas y células ricas en materiales nutritivos y de pared fina sirven muchas veces de alimento al animal galígeno. Así pues, en los ejemplos indicados se producen, bajo la influencia de un organismo extraño, células y órganos para los que la planta posee la potencia genética necesaria, pero que normalmente no se hubieran formado. No hay ninguna duda de que los distintos cecidios resultan de la acción de los organismos galígenos a través de sustancias estimulantes específicas, localizadas en el es-

492

9 Alelofisiologia

ciclo vital de un nematodo del quiste (especies Globodera y Heterodera)

sincitio

cilindro central

v ^

quiste

f \

sincitio

ciclo vital de un nematodo de las nudosidades radicales (especies Meloidogyne)

bolsa de huevos

cilindro central

células gigantes de cuatro núcleos

bolsa de huevos

3 mudas de epidermis seguidas, sin toma de alimento, hasta convertirse en una hembra

epidermis parénquima cortical endodermis periciclo haz conductor

Fig. 9-2: Nematodos endoparásitos forrnadores de agallas. A Ciclos vitales de nematodos del quiste y de las nudosidades radicales. B Una hembra adulta del nematodo de las nudosidades radicales (Meloidogyne incógnita) en la agalla de una raíz de pepino. C Corte transversal en la raíz de Arabidopsis thaliana sana (arriba) y (abajo) corte transversal en la región sincitial de la raíz afectada (el sincitio corresponde a la parte coloreada en rosa, nematodo de los quistes Heterodera schachtii, larva hembra en el cuarto estadio). - Según U. Wyss, reproducido con permiso - L Estadios de las larvas.

9.2 Simbiosis

pació y el liempo. A l parecer las fitohormonas desempeñan a veces un papel considerable.

Recientemente y debido al impacto que ocasionan en los cultivos agrícolas, las reacciones provocadas en las plantas por los endoparásitos nematodos han sido objeto de una investigación más profunda (fig. 9-2). Los nematodos (en el segundo estadio de larva, L,) infectan las raíces de las plantas cerca del ápice de la raíz. Los nematodos del quiste penetran con su estilete en las células del procambio, las cuales -debido a las secreciones de las glándulas salivares de estos parásitos- empiezan a hincharse, aumentando su tamaño considerablemente. A raíz de la desaparición parcial de las paredes celulares y de la fusión de los protoplastos se originan sincitios (cistes) de gran volumen de más de doscientas células y con una elevada actividad metabólica. El parásito, ya inmóvil a partir de ese estadio, chupa las sustancias nutritivas de estas células (fig. 9-2 A , C). Los parásitos que disponen de suficiente alimento se transforman en hembras, que al morir contendrán numerosos huevos ya con embriones en su interior. Dichos embriones podrán sobrevivir varios años en el suelo. Los nematodos galígenos de las raíces también inducen cambios drásticos en las células del procambio del ápice de la raíz. No se forman entonces sincitios, sino células gigantes multinucleares por endomitosis (fig. 9-2 A - B ) que pueden llegar a tener hasta cien núcleos celulares grandes. Estas células gigantes tienen una elevada actividad metabólica y actúan como «sinks» (v. 6.8.3) induciendo una gran importación de nutrientes a partir de los productos orgánicos de la planta. El parásito toma sus nutrientes por vías simplasmáticas de las células gigantes. Es sabido que las reacciones de las plantas son provocadas a través de los productos metabólicos del animal, aunque sigue sin conocerse nada sobre la naturaleza de las sustancias que se desprenden. Por otro lado, se han podido encontrar especios o clases pertenecientes, p. ej., a los géneros Beta y Solanum, que muestran una notable resistencia a la infestación por nematodos. La clonación (cuadro 7-3) de los genes causantes de tal resistencia (genes de resistencia, genes R) aportó un hallazgo sorprendente: los genes R mostraron en parte una gran similitud con genes que producen una resistencia ante bacterios o virus patógenos (v. 9.3.4). Las plantas disponen de mecanismos de resistencia dirigidos a un amplio espectro de parásitos (v. 9.3.4, 9.4.1).

9.1.2 Plantas carnívoras Las plantas carnívoras (cuadro 4-4), con excepción de los hongos carnívoros (v. 11.2, fig. 11 -62), siempre poseen clorofila, son capaces de fotosintetizar el C, y pueden cultivarse fácilmente sin recibir alimento animal alguno, mientras sea suficiente el abastecimiento de sales minerales. Sólo si el alimento no es bastante, como sucede con frecuencia en las residencias naturales de estas plantas (p. ej., turberas altas), resulta útil la captura de animales, sobre todo para la obtención de nitrógeno y fósforo. En Utricularia exoleta, la floración resulta claramente estimulada por la nutrición animal. Sólo existe una adaptación de las carnívoras a animales determinados, en aquellas en que los animales tienen que

4 9 3

ser atraídos y retenidos por los aparatos de captura (aparatos de captura, cuadro 4-4 y 8.3.2.4). La digestión se produce por exoenzimas, sobre todo proteasas, segregadas por glándulas especiales, después de ser excitadas por el animal capturado (p. ej., en Drosera) o con independencia de ello (p. ej., la proteasa pepsiniforme con un pH óptimo muy ácido de los recipientes de Neperthes; cuadro 4-4, fig. A). En los odres capturadores de Sarracenia los enzimas digestivos deben ser segregados por bacterios en el líquido que contienen. Los productos de la digestión son absorbidos por la planta, a menudo mediante pelos absorbentes no celulares, y se incorporan al metabolismo.

9.2 Simbiosis Además de los tres simbiontes ampliamente distribuidos, a saber. los simbiontes fijadores de N : (v. 9.2.1), las micorrizas (v. 9.2.3) y los níqueles (v. 9.2.4), se han encontrado numerosas comunidades de vida de carácter simbiótico. Existe endosimbiosis cuando uno de los participantes penetra por completo o parcialmente en las células del otro, en cuyo caso la estructura penetrante permanece cubierta por una membrana del hospedante, llamada membrana del simbiosoma y que deriva del plasmalema. Es importante para el intercambio metabólico entre ambos participantes y al mismo tiempo se encarga de que no tengan lugar las reacciones de defensa del hospedante hacia el «intruso». Los hongos parasitarios fitopatógenos (p. ej. el biótrofo obligado oomiceto Peronospora o el oidio Erysiphe graminis) se introducen en las células de las plan tas hospedantes con hifas especializadas, los haustorios (v. 9.3.2), de manera que los haustorios también se encuentran envueltos por una membrana del hospedante, que muestra todos los atributos de una membrana de simbiosoma. La estrecha relación entre parasitismo y simbiosis vuelve a ponerse aquí de manifiesto, tanto estructural como funcionalmente. Son notables las simbiosis entre algas e i n v e r t e b r a d o s . Así, en las distintas células de las gastrodermis de Chlorohydra viridissima se encuentran de 15 a 25 células de Chlorella (en una Chlorohydra, en total unas 1,5 • 105), en Paramaecium hursaria, cerca de un millar de células de Chlorella, las cuales están envueltas por una membrana vacuolar de la célula hospedante y ceden al animal de un 30 a un 40 % de los productos elaborados en la fotosíntesis, probablemente en forma de glucosa y maltosa. Unos beneficios semejantes produce a ciertos invertebrados marinos, p. ej., el coral Pocillopora damaecornis y la anémona Anthopleura elegantissima, el suministro (en este caso de glicerina y ácidos orgánicos) efectuado por dinoflageladas simbiónticas. La caliza que constituye el esqueleto de los corales es un producto de simbiosis. Los corales albergan también a menudo cianobacterios capaces de fijar N,(v. 9.2.1). En algunos celentéreos la nutrición aportada por los simbiontes es tan abundante que la boca de los pólipos se reduce completamente. En el platelminto marino Convoluta roscoffensis, las larvas deben incorporar algas verdes (Platymonas convoluta) para alcanzar la madurez. El alga forma manita como producto principal de la fotosíntesis, pero probablemente exporta sobre todo aminoácidos, amidas, ácidos grasos y esteróles al hospedante animal, mientras recibe de él ácido úrico. Un copépodo (Acanthocyclops vernalis) puede dejar pasar por su tracto intestinal las algas ingeridas sin digestión, y éstas siguen fotosintetizando y suministran al hospedante 02 y, en ocasiones, también productos de la fotosíntesis.

494

9 Alelofisiología

Existe un simbionte de las ascidias coloniales Didemnum especialmente notable: se trata de un alga unicelular con estructura procariótica. pero con clorofila a y b. la cual ha sido colocada en una división especial, la de los proclorófitos (v. 11.2).

Azolla es de 95 kg por hectárea y año, la de Frankia-AInus es de hasta 200, la de Rliizobium-\egum\nosas es de 55140 kg de N,por hectárea y año). Algunos bacterios fijadores de N, son exclusivamente de vida libre (p. ej. Azotóbacter yinelandii, Clostridiumpasteurianum y Rhodospirillum rubrum). Otros, en cambio, se asocian con otros organismos (p. ej. Klebsiella pneumonías con plantas, animales e incluso con el hombre) o viven en simbiosis con animales no exclusivamente fijadores de N, (p. ej. Cirrobacterfreundii, v. más adelante) o con plantas (p. ej. especies de Rhizobium, v. más adelante) y fijan menos o incluso ningún nitrógeno cuando se encuentran viviendo al aire libre.

Hay también casos en que no se incorporan a las células animales algas enteras, sino sólo sus cloroplastos, los cuales pueden mantener actividad fotosintética al menos durante un cierto tiempo. Ello sucede en las células próximas al tracto intestinal de algunos moluscos marinos transparentes, las cuales contienen cloroplastos de las algas que han servido de alimento (algas verdes sifonales). Elysia viridis con cloroplastos de Codium alcanza una tasa de fotosíntesis (por mg de clorofila) que corresponde a la de Codium fragüe. Estas simbiosis recientes con algas y cloroplastos, en las que apenas se sabe nada respecto al beneficio para las algas, pueden considerarse posibles modelos de un origen simbiótico de la célula de los eucariotas (v. 2.4).

En el caso de los cianobacterios, la fijación de N.está extendida enire los Honnogoneae formadores de heterocistes (p. ej.. especies del género Anabaena, Anabaenopsis, Cylindrospernmn, Nostoc, Aulosira, Calothrix, Tólypothrix, Trichodesmium y Mastigocladas) y se encuentra en los heterocistes. Algunas Honnogoneae libres de heterocistes (v. 11.2, fig. 11-15) fijan el N,únicamente en condiciones anaerobias o microaerobias, y los cianobacterios unicelulares sólo en algunos casos aislados (Gloeocapsa). Los cianobacterios viven en asociación simbiótica con hongos, diatomeas, briófitos, pteridófitos, gimnospermas y angiospermas, aunque también con protozoos y metazoos. Los cianobacterios (en la mayoría de casos, se trata de géneros del orden Nostocales y principalmente de especies Nostoc, Anabaena, Calothrix y Scytonema) colonizan las estructuras de sus hospedantes, las cuales también pueden crearse en ausencia de simbiontes. Los hospedantes son los principales encargados de llevar a cabo la simbiosis, seguramente a través de sustancias segregadas, cuya naturaleza química todavía se desconoce.

9.2.1 Simbiontes fijadores de nitrógeno La capacidad de reducir (= fijación de N ? ) nitrógeno atmosférico (dinitrógeno, N J a amoníaco (NH,) está restringida a una serie de procariotas de los grupos de los eubacterios y cianobacterios y está ligada a la presencia del enzima nitrogenasa. La fijación biológica de N, reemplaza el nitrógeno perdido anualmente por la desnitrificación de la biosfera (tabla 6-21, fig. 6-87) y es un elemento indispensable del ciclo global del nitrógeno. Los fijadores de N.de vida libre fijan 15-20 kg de N,por hectárea y año. La fijación simbiótica de N,es más efectiva: 50-200 kg de N, por hectárea y año (p. ej., la simbiosis Anabaena-

Es así como fagocita Geosiphon pyriforme, un hongo inferior del género Glomus. El hongo atraviesa con su micelo los horizontes superiores del suelo y produce vesículas de cerca de 1 mm (fig. 9-3), que al formarse fagocitan los cianobacterios de las inmediaciones (Nostoc punctiforme). Las algas quedan envueltas por una membrana del hospedante en el plasma del mismo y funcionan como si fueran plastidios capturados, aportándole productos de la fotosíntesis y compuestos reducidos de nitrógeno.

vesículas jóvenes con células Noitoc lOf.m

p a r e d vesicular

0

vesículas de

^

* ~~ •

más días W

?

/

Nostoc y

'

Vv

endoslmbiótl

hormogónea NoUoc d e vida libre

Fig. 9-3: Geosiphon pyriforme, micelio con vesículas, de las cuales dos tienen más días de vida y el resto son más recientes; todas ellas con endosimbiontes Nostoc en su interior. En el recuadro: microfotografía mediante microscopio láser confocal de una vesícula reciente de Geosiphon pasados cinco días de la incorporación de los endosimbiontes (aquí, coloreado en rojo; Geosiphon, en verde). - Según los originales de E. Wolf y M . Kluge, reproducidos con permiso.

9 . 2 Simbiosis

495

gota de mucosidad

B

5 (jm.

D

Fig. 9-4: Simbiosis Gunnera-Nostoc. A, B Una de las dos glándulas mucosas poslcionadas de manera verticilar en las cotiledóneas, en el hipocótilo de un brote de Gunnera. C Hormogonios Nostoc en la superficie de una glándula. D Corte longitudinal en una glándula con hormogóneas Nostoc en su conducto glandular, provisto de un revestimiento de células que desprenden mucosidad. - Según C. Johansson, reproducido con permiso.

También son de naturaleza endosimbiótica las asociaciones de cianobacterios con diatomeas, como la diatomea béntica Rhopalodia gibba y las diatomeas planctónicas marinas de los géneros Rhizosolenia y Hemiaulus. Estas diatomeas no requieren en cultivo ninguna fuente de N,en el medio.

Los simbiontes cianobacterios (Nostoc), también cubiertos por una membrana de simbiosoma, también se encuentran intracelularmente en las glándulas mucosas formadas en la base de los pecíolos de las especies tropicales Gunnera (guneraceáceas) (fig. 9-4). Cuando las unidades de reproducción de los simbiontes son capaces de arrastrarse (hormogonios. v. 11.2), dichos simbiontes, atraídos por factores del hospedante (quimotaxis, v. 8.2.1.1), emigran por unos canales hacia el interior de las glándulas mucosas, y son fagocitados por células glandulares -cuyas paredes celulares han desaparecido parcialmente- en la base de los canales glandulares. Una vez allí, los simbiontes Nostoc seleccionan los heterocistes fijadores de N,. En los demás casos, los cianobacterios simbióticos permanecen en sus hospedantes de manera extracelular, como es el caso de Anabaena azollae. que aparece en las

cavidades intracelulares de las hojas del helecho acuático Azolla, a las que accede a través del meristema apical, ya cuando está teniendo lugar el desarrollo de la hoja. Anabaena azollae también aparece en las raíces de corales de especies del género de las cicadales Macrozamia (Nostoc) y en cavidades huecas con mucosidades de los gametófitos (pero no de los esporófitos) de musgos (p. ej., Anthoceros punctatus, especies de Nostoc, fig. 9-5) y hepáticas (p. ej.. Blasia pulsilla, especies de Nostoc). En el caso de Anthoceros punctatus se ha podido mostrar que los tallos producen una secreción inductora de hormogóneas y, a la vez, atraen mediante quimotaxis a estas unidades de reproducción motoras. Los cianobacterios emigrados diferencian, seguramente controlados asimismo por la planta hospedante, mayores cantidades de heterocistes, los cuales ponen a disposición de la planta hospendante el nitrógeno fijado principalmente en forma de amoníaco (NH,). La fijación fotosintética de CO, queda entonces muy limitada, con lo que los simbiontes obtienen su suministro a base de compuestos orgánicos (inclusive aminoácidos) de la planta hospedante, creciendo entonces muy lentamente.

496

9 Alelofisiología

Tabla 9-1: Géneros que muestran especies con nudosidades radicales con actinomicetes.

Fig. 9-5: Simbiosis Anthoceros-Nostoc. A Aspecto de una muestra de Anthoceros punctatus. Cada gametófito desarrolla un esporófito peduncular. B Cara inferior de un gametófito con colonias Nostoc, que corresponden a las zonas oscuras. - Según J.C. Meeks, reproducido con permiso.

En consecuencia, el provecho que obtienen los cianobacterios a raíz de esta simbiosis apenas depende de su estancia en las plantas; tendría mucho más que ver con las células que viven libres en las proximidades (en la superficie) de las plantas hospedantes. Dichas células son estimuladas para producir hormogóneas y, presumiblemente, su crecimiento también se ve fomentado por las sustancias segregadas por las plantas hospedantes. Podemos encontrar bacterios fijadores de N 2 en animales y angiospermas: los termes albergan en el intestino bacterios fijadores de N„ (Cilrobacter freundii, Enterobacter agglomerans) y complementan así su dieta, pobre en nitrógeno. La flora intestinal de los papuas de Nueva Guinea contiene igualmente bacterios fijadores de N 2 . A pesar de su alimentación unilateral a base de boniatos, pobres en prótidos, los papuas apenas padecen carencia de proteínas. A diferencia de las simbiosis en las que intervienen cianobacterios, en las simbiosis fijadoras de N, con bacterios se forman unas estructuras simbióticas especiales, las nudosidades radicales. Dichas tuberosidades o nudosidades radicales pueden encontrarse, p. ej., en alisos y albergan-

Género

Familia

Casuarina Myrica Comptonia Alnus Dryas Cercocarpus Chamaebatia Cowania Purshia Rubus Corlaría Ceanothus Colletia Discaria Retanilla Talguenea Trevoa Elaeagnus Hippophae Shepherdia Parasponia Datisca

Casuarinaceae Myricaceae Myricaceae Betulaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Rosaceae Coriariaceae Rhamnaceae Rhamnaceae Rhamnaceae Rhamnaceae Rhamnaceae Rhamnaceae Eleagnaceae Eleagnaceae Eleagnaceae Ulmaceae Datiscaceae

do el estreptomicete Frankia alni. Más de 140 especies pertenecientes a 9 familias diferentes forman tuberosidades radicales en simbiosis con actinomicetes (tabla 9-1). La fijación es efectiva y, en el caso de las especies Alnus, asciende a 50-200 kg N 2 por hectárea y año. Un ejemplo de simbiosis con bacterios fijadores de N,de géneros muy cercanos (Rhizobiutn, Bradyrhizobium, Azorhizobium, Mesorhizobiurn y Sinorhizobium) lo encontramos en las tuberosidades radicales de las fabales (leguminosas). Éstas se hallan muy extendidas, se han estudiado a fondo y son muy importantes en la agricultura. Dentro de las fabáceas, se han podido encontrar nudosidades radicales en menos de la mitad de las cesalpiniáceas, en la mayoría de mimosoideas y en casi todos los géneros estudiados de faboideas. Las leguminosas forman parte de las primeras plantas de cultivo de la Edad de Piedra y continúan siendo las plantas de cultivo más importantes, después de las poáceas. Ya en la Antigüedad se conocía su capacidad para mejorar el suelo (Teofrasto, siglo iv a.C.). Los rizobios aparecen muy extendidos por el suelo. Cuando se encuentran cerca de una planta hospedante, se dirigen quimotácticamente hacia la superficie de su raíz. Actúan como sustancias quimotácticas los flavonoides (v. 6.16.1), o, en el caso de Rhizobium meliloti, la luteolina (fig. 9-6). Los bacterios se adhieren al ápice de la raíz por la zona de los pelos radicales utilizando lectinas vegetales (proteínas ligadoras de azúcares, v. 6.17.4), las cuales se apegan a las estructuras bacterianas de la superficie. Se produce así un retorcimiento de los pelos radicales y la formación de un tubo de infección (se ve como un crecimiento inverso hacia el interior de los ápices de los pelos radicales), provisto de una pared celular y que crece hacia el interior a través de los pelos radicales. En su interior se encuentran los rizobios. El tubo de infección crece a través de varias capas de células parenquimáticas corticales hasta llegar a un primordio nodular. Las células ya diferenciadas vuelven a entrar en el ciclo celular (v. 7.3.2) y se dividen mediante po-

9 . 2 Simbiosis

497

rizobios bacteroide

citoplasma de una célula hospedante, con hemoglobina

©

membrana peribacteroide

©

ejemplo de fiavonoide importante para la simbiosis (produce efecto en Rhizobium meliloti):

núcleos en división OH

©

luteolina

ejemplo de factor Nod de Rhizobium

©

O

meliloti-.

sulfato CH2OH

quimotaxis y activación de

CH2OH

HO HO

los genes nod

I c=o H ^ C - H

NH

o HO NH

H NH

I c=o

I c=o

I c=o

CHj

CH 3

CH3

I

I

quitotetraosa

(CH2) 5

flavonoides

CH2

o HO

HO NH

©

CH2OH

OS0 3 H

CH ácido graso (CH 2 ) 5

1 Fig. 9-6: Esquema de los estadios del establecimiento de una simbiosis Rhizobium-\equm\r\asa. (1) Ante la falta de nitrógeno la raíz segrega flavonoides. Éstos producen una quimotaxis positiva en los rizobios del suelo y activan los genes de nodulación (genes nod). (2) Los rizobios se adhieren a la punta de pelos radicales jóvenes mediante lectina vegetal. (3) El pelo radical se repliega hacia dentro formando un tubo de infección en el que viven y se reproducen los rizobios. Éstos segregan factores Nod y su biosíntesis la realizan enzimas que son codificados por algunos de los genes n o d activados. Los factores Nod se difunden en el parénquima cortical induciendo en él la división de las células. Se forma un primordio nodular. (4) Una vez que el tubo de infección ha llegado al primordio nodular, los rizobios son fagocitados por estas células. (5) Las células del hospedante han aumentado enormemente su tamaño y los rizobios se convierten en bacteroides al adquirir un t a m a ñ o diez veces mayor. Los bacteroides ya no se dividen y llevan a cabo la fijación de N,. Las estructuras marcadas en rojo del factor Nod (cuadro inferior) son imprescindibles para el efecto en la alfalfa. Si no están presentes, no podrá tener lugar la inducción de un primordio nodular. Si falta el grupo sulfato, el factor Nod no producirá efecto alguno en la alfalfa, aunque sí en Vicia o Pisum. Por lo general, nunca producirá efecto si no está presente el ácido graso. Otras explicaciones en el texto.

liploidización. Dicho primordio nodular se forma sobre unos cordones de protoxilema y a partir de células parenquimáticas corticales externas o internas. Las células vuelven a dividirse inducidas por los factores Nod (nod = nodulación. formación de nudosidades) segregados por los

rizobios. Los factores Nod son lipoquitooligosacáridos (fig. 9-6), cuya estructura básica tiene 3-5 moléculas de N-acetilglucosamina, que al igual que las moléculas de la quilina, están unidas por glicósidos (j$l—¡>4). Este oligosacárido tiene, además, una serie de sustitutos característicos. La bio-

498

9 Alelofisiologia

« a j o t e »

mitocondrios

i i

33B B 2 f t i £ a ¿ ?•«

B

Fig. 9-7: Nudosidades radicales de la alfalfa (A) y de Lotus prestí (B). C Fotografía con microscopio electrónico de células hospedantes del haba de soja con simbiosomas que contienen bacteroides formados a partir de los rizobios. - B según H.P. Spakni, reproducido con permiso; C según el original de J.G. Streeter, reproducido con permiso.

síntesis de los factores Nod también es inducida por los flavonoides de las plantas hospedantes. Los enzimas biosintéticos necesarios son codificados por los genes nod, que casi siempre se encuentran en el plasmidio Sym, esencial para la simbiosis. La estructura de los factores Nod determina el espectro de hospedantes de los bacterios y decide si la formación del primordio nodular tendrá lugar en las regiones internas o externas del parénquima cortical radical. Para poder actuar sobre la alfalfa, un factor Nod debe llevar un éster sulfato (fig. 9-6) en C-6 del resto de la N-acetilglucosamina del final que se reduce. También es importante para la actividad biológica la rara presencia de un ácido graso, de cadena media o larga, en lugar del resto acetilo en el primer elemento constituyente de la glucosamina. Los factores Nod que llevan un ácido graso poliinsaturado se difunden más profundamente en el parénquima cortical y originan la formación de nudosidades indeterminadas, las cuales desarrollan su propio meristema y siguen creciendo sin parar (p. ej., guisante, alfalfa). Los factores Nod que llevan ácidos grasos saturados se difunden menos profundamente en el parénquima cortical y originan la formación de nudosidades determinadas carentes de meristema propio, las cuales por lo general dejan de funcionar al cabo de unas semanas y son reabsorbidas por la planta (p. ej., haba, soja). Los rizobios con un estrecho rango de hospedantes sintetizan sólo

uno o pocos factores Nod. En cambio, los que cuentan con un amplio espectro de hospedantes son capaces de sintetizar muchos más. El espectro de los rizobios puede ser modificado recombinando los genes de los factores Nod. En el primordio nodular las paredes celulares de las células poliploidales y del tubo de infección se descomponen parcialmente y los rizobios son fagocitados por las células de la planta. En un primer estadio, los rizobios se multiplican aprovechando la hinchazón de las células de la planta, que en ese momento segrega grandes cantidades de auxina. Seguidamente, se transforman en bacteroides modificando la forma, la pared celular y experimentando una hinchazón del cuerpo celular. Estos bacteroides dejan de dividirse y realizan la fijación de N,. Los genes bacterianos necesarios para ello son los genes nif o genes fi.x (ingl. nitrogen fixatioh). Codifican, entre otros, para las subunidades de la nitrogenasa (v. más adelante). Los bacteroides permanecen envueltos por una membrana simbiótica, también llamada membrana peribacteroide. En cada vesícula de la membrana pueden aparecen grandes cantidades de bacteroides, aproximadamente 10"-10'" por cada gramo de tejido. El conjunto formado por la membrana peribacteroide, los bacteroides dentro de ella y el espacio intermedio recibe el nombre de simbiosoma (fig. 9-7).

9.2 Simbiosis

o2

499

N2

Fig. 9-8: Metabolismo de simbiosomas y células hospedantes en las nudosidades radicales de una leguminosa. Aquí se muestra únicamente la estoquiometría de la reacción de la nitrogenasa. Más detalles en el texto.

Los tejidos fijadores de N, del interior de una nudosidad radical se reconocen por su coloración roja, debida a la leghemoglobina. formada conjuntamente por ambos participantes en la simbiosis (la planta sintetiza la proteína parecida a la mioglobina y los bacteroides, probablemente, forman el hem). De manera similar a la hemoglobina de los vertebrados, pero unas diez veces más eficaz, la leghemoglobina fija el oxígeno molecular en el lugar en el que se produce la fijación de N, y se encarga así de que la presión parcial de oxígeno sea baja, ya que la nitrogenasa es muy sensible al oxígeno y sus genes son reprimidos en presencia de demasiado O,. Simultáneamente, la hemoglobina transporta el oxígeno a la cadena respiratoria, que sirve para la síntesis de ATP, de manera más efectiva. Los nodulos indeterminados forman continuamente en el ápice nuevas células que contienen simbiosomas. Mientras, otras células, también con simbiosomas, mueren en la base. Los nodulos determinados dejan de fijar N, al cabo de 4-6 semanas. La planta reabsorbe sustancias orgánicas valiosas (especialmente compuestos de N, S y P) a partir de las células que mueren. Los bacteroides mueren durante el proceso. Sin embargo, los tejidos muertos liberan más rizobios de los que emigraron en un principio. Además, los rizobios se multiplican en abundancia cerca de la superficie de la raíz del hospedante, lo que significa un beneficio mutuo evidente.

En los suelos bien provistos de oxígeno (NO," o NH 4 *), sólo se forma un reducido número de nudosidades radicales. Cuando a la raíz le falta nitrógeno, empieza a segregar flavonoides y se forman numerosas nudosidades. Pero las ya existentes frenan, no se sabe cómo, la formación de nuevas nudosidades, con lo que el número de las que se forman no va creciendo incontroladamente. La fijación de N, es suficiente para hacer posible un crecimiento limitado de las leguminosas en suelos muy pobres en nitrógeno. Es por ello que las leguminosas cultivadas necesitan un ligero aporte de abonos. Es frecuente cultivar leguminosas para mejorar la calidad del suelo en la rotación de cultivos y luego se entierran con el arado («abono verde»).

9.2.2 Bioquímica y fisiología de la fijación del N2 La transformación de N, en amoníaco: N, + 3 H, - ) 2 NH 3 (AG u ' = - 33,5 kj mol" 1 ) es, de hecho, una reacción exergónica; debido a la elevada

500

9 Alelofisiología

energía de activación, esta reacción sólo se produce químicamente cuando la presión y la temperatura son muy elevadas (4(X)-500 "C) en catalizadores de hierro dulce (método de Haber-Bosch). Este proceso, utilizado para la fabricación de abonos artificiales, es una de las síntesis más importantes desde un punto de vista técnico (tabla 6-21). También requiere grandes cantidades de energía la reacción catalizada por la nitrogenasa: N , + 4 N A D H + 4 H* + 16 ATP—> 2 N H , + H, + 4 NAD* + 16ADP+16P. Esta reacción requiere 8 electrones, 6 de los cuales se utilizan para la reducción de N, y los 2 restantes para la reducción de 2 H ' a H „ siendo esta última una reacción secundaria, cuyo significado no está claro. El ciclo del citrato y cadena respiratoria (v. 6.10.3) aportan N A D H + H ' y ATP. Los electrones pasan primero de N A D H a ferredoxina. La ferredoxina reducida transfiere los electrones a la nitrogenasa (fig. 9-8). La nitrogenasa es un complejo enzimático que consta de dos componentes: la dinitrogenasa propiamente dicha y la dinitrogenasa reductasa. Esta última es un dímero con un único centro Fe4S4 (centros hierro-azufre, fig. 6-56) formado por dos subunidades. Actúa como transportadora de un único electrón, que transfiere de la ferredoxina reducida a la dinitrofenasa mediante enlace e hidrólisis de 2 ATP (la transferencia sucesiva de 6 electrones a N, requiere entonces 12 ATP; la reducción, necesariamente ligada a la transferencia, de 2 H* —» H, necesita 2 electrones y consume así 4 ATP más). La dinitrogenasa es un complejo tetramérico con estructura a,fi,. Las subunidades a y P son sumamente parecidas. Este complejo tetramérico posee dos centros catalíticos que trabajan independientemente entre sí. Cada uno de ellos está formado por un cofactor de hierro y molibdeno (FeMoCo) ligado por las 4 subunidades proteínicas. El cofactor de hierro y molibdeno está formado por sendos grupos de Fe,S, y Fe,MoS,. El N,, probablemente, es ligado mediante 3 átomos de hierro de cada uno de los grupos y es reducido a 2 NH,, sin que se libere ninguna fase intermedia. La nitrogenasa no es muy específica de sustrato y también reduce junto a N, y H ' in vitro otros sustratos (p. ej., N , 0 —» N, + H.,0; C,H, C.H 4 ). La reducción de acetilenos (C,H,) a etilenos (C,H 4 ) se uiiliza para determinar la actividad de la nitrogenasa mediante cromatografía de gases. Ante la falta de molibdeno, algunos fijadores de N. (por ejemplo, Azotobacter vinelandii) exprimen nitrogenasas alternativas, por lo general con una estructura diferente, que contienen vanadio o hierro.

Los simbiosomas se caracterizan por un intenso intercambio de materia por las membranas bacteroidea y peribacteroidea (fig. 9-8). Los bacteroides exportan nitrógeno reducido mayoritariamente en forma de iones amonio (NH 4 *), ya que no exprimen glutaminsintetasa y, por ello, no son capaces de transformar el amoníaco en glutamina (formación de glutamina, fig. 6-88). Obtienen aminoácidos para su propia síntesis de proteínas a partir de las células del hospedante. Éstas exportan el excedente de nitrógeno reducido mayoritariamente en forma de aminoácidos y asparagina. Algunas nudosidades radicales como la soja transforman el nitrógeno de la glutamina y la asparagina mediante biosíntesis de purinas (v. 6.14) en inosin-

monofosfato y a partir de ahí forman alantoína y ácido alantoico (que hacen las veces de moléculas transportadoras de nitrógeno) vía xantina y ácido úrico. La exportación de nitrógeno desde las nudosidades radicales hasta la planta hospedante, así como la importación de sustancias a las nudosidades, tiene lugar a través de haces conductores, que se crean en la periferia de las nudosidades. La exportación tiene lugar por el xilema y la importación por el floema. Los bacteroides obtienen carbono reducido en forma de malato, formado por las células del hospedante a partir de sacarosa importada (vía reducción glicolítica de las hexosas hacia el fosfoenol piruvato - v . 6.10.1-, carboxilación de fosfoenol piruvato a oxalacetato mediante la carboxilasa PEP. muy activa en los nodulos radicales - r e acción, fig. 6 - 7 9 - y reducción del oxalacetato a malato). La oxidación del malato en el ciclo del citrato (fig. 6-94) suministra N A D H + H * y FADH,. Una parte del N A D H y el F A D H , formado se usan para la formación de ATP a través de la cadena respiratoria bacteroide, una parte del N A D H sirve para reducir la ferredoxina y suministra los electrones para el complejo nitrogenasa. El citoplasma de las células del hospedante contiene una alta concentración (aprox. 3 m M ) de leghemoglobina (v. 9.2.1). Ésta enlaza O, de manera efectiva, reduciendo la concentración de oxígeno libre de manera que la nitrogenasa no resulte dañada. Debido a que la citocromoxidasa a/a, bacteroidea del final de la cadena respiratoria (v. 6.10.3.3) muestra una elevada afinidad con el oxígeno, la baja concentración de oxígeno es suficiente para el funcionamiento de la cadena respiratoria. Además, el oxígeno consumido es reemplazado rápidamente por el «puffer» de O, de la leghemoglobina. Los fijadores de N, de vida libre utilizan diversos mecanismos que les sirven para proteger la nitrogenasa. sensible al oxígeno. Muchos de ellos producen este enzima únicamente en condiciones anaerobias o microaerobias. Los fijadores aerobios de N, obligados (p. ej., Azotobacter) poseen unas proteínas protectoras especiales que se unen a la nitrogenasa. A menudo los cianobacterios filamentosos distinguen numerosos heterocistes, en los que tiene lugar la fijación de N,. Éstos poseen gruesas paredes celulares ricas en lípidos, que obstaculizan la entrada de 02. Por otro lado, no producen oxígeno, ya que carecen de fotosistema II (v. 6.4.5). La fijación de N, requiere un alto consumo de energía. Las nudosidades radicales consumen 5-20 mg de hidrato de carbono por miligramo de N reducido. La tasa de fijación es de 30-100 mg N/g de peso fresco de nudosidades por día. Es decir, una nudosidad puede transformar de 3 a 10 veces su propio contenido en nitrógeno.

9.2.3 Micorrizas Una simbiosis especialmente importante es la resultante de la convivencia de raíces y hongos en el ámbito de la rizosfera: la micorriza. Se trata de un consorcio simbiótico entre las raíces de muchas plantas terrestres y hongos, que surgió en la era devoniana, hace 400 millones de años. El 90 % de las plantas terrestres y unas 6.000 especies de hongos son capaces de establecer este tipo de simbiosis (cuadro 11-4).

9 . 2 Simbiosis

501

Los simbiontes fúngicos que forman micorrizas VA pertenecen todos al orden de los endogonales (v. 11.2), son simbiontes obligados. Como asociados tienen especies de casi todas las familias de angiospermas; las ciperáceas, las quenopodiáceas y las brasicáceas carecen de micorrizas VA o las tienen muy poco desarrolladas. En los árboles de la zona templada se forman principalmente micorrizas ectótrofas (v. abajo), y en los de los trópicos - p o r lo que se sabe-, al menos micorrizas VA. En las gimnospermas sólo presentan micorrizas VA Taxus baccata. Sequoia sempervirens, S. gigantea y Ginkgo biloba. En las micorrizas VA, el hongo proporciona nutrientes minerales (sobre todo fosfato y oligoelementos), y de hecho es más eficaz que los pelos radicales a los que sustituye. La planta cede sobre todo hidratos de carbono. El establecimiento de micorrizas VA aumenta el crecimiento, p. ej., en los cultivos, por lo que además de ser responsable de un mejor aprovechamiento de nutrientes también puede serlo del aumento de la resistencia frente a hongos patógenos y nematodos. A través de la absorción de hidratos de carbono vegetales, el hongo asociado refuerza el «sink» (relaciones source-sink, v. 6.8) en la zona de la raíz. Fig. 9-9 : Micorrizas vesicular-arbusculares (VA). A Arbúsculos de Glomus coronatum en células radicales de Allium porrum (fotografía tomada con microscopio láser; las paredes celulares de la planta no pueden verse). B Vesícula de Glomus mosseae en células de Allium porrum (aprox. 45 x). A según S. Dickson, B según S. Smith; ambos reproducidos con permiso.

Según su formación se distinguen diversos tipos de micorrizas. Las más extendidas son las micorrizas vesicular-arbusculares (VA). Reciben este nombre por la forma intracelular de las hifas fúngicas dentro de las células corticales de la raíz; estas hifas se hinchan formando vesículas o se ramifican formando árboles pequeños (arbúsculos) (fig. 9-9). Las micorrizas VA y otros hongos micorrizógenos no penetran ni en la endodennis, ni en el meristema apical, ni en la caliptra.

Esto provoca una elevación del rendimiento neto del proceso fotosintético que. a su vez. favorece el crecimiento de las plantas micorrizadas. Éstas ofrecen una mayor resistencia a los parásitos, probablemente debido, entre otros, a que las simbiosis micorrizas provocan una ligera resistencia ante los patógenos por parte de la planta hospedante (v. 9.3.4). En las leguminosas, existen ciertas similitudes entre el establecimiento de micorrizas VA y las simbiosis con rizobios (nudosidades radicales, v. 9.2.1. 9.2.2). Una membrana periarbuscular, de composición y función similar a la membrana peribacteroide y que deriva del plasmalema de la célula del hospedante, separa los arbúsculos del citoplasma de la planta. Esa similitud se basaría también en el hecho de que ningún mutante de los que han perdido la capacidad de formar nudosidades radicales muestre micorrización.

Fig. 9-10: Fotografía con microscopio electrónico de barrido del fragmento de una raíz de abeto (Abies alba) con ectomicorrizas. A vista general; B raíz lateral aislada. - Según H. Ziegler, reproducido con permiso.

502

9 Alelofisiologia

puede formar ectomicorrizas con al menos 25 hongos diferentes), pero tal vez resultan más estimulados por unas especies determinadas que por otras. Algunas especies exóticas, p. ej., Pinus strobus o Pseudotsuga taxifolia en Europa, forman micorrizas normales con las especies de hongos indígenas.

corteza interna de la raíz rizodermis

hifas intercelulares (red de Hartig) rizodermis - capa externa de hifas

corteza interna de la raiz

Fig. 9-11: Ectomicorrizas. A Sección de un corte transversal a través de una raiz joven de haya (hifas fúngicas en rojo, aprox. 50 x). B Fotografía EM de un segmento de la red de Hartig de una micorriza entre Lactarius decipiens y el abeto (Abies alba). - B según D. Strack, reproducido con permiso.

Existen numerosos indicios de que en el establecimiento de la micorriza VA tiene lugar un intenso intercambio de sustancias señalizadoras entre ambos participantes, cuya composición química aún se desconoce. En las e c t o m i c o r r i z a s , una cubierta de hifas fúngicas envuelve las cortas y gruesas raíces laterales de segundo y tercer orden (fig. 9-10) y reemplaza funcionalmente a los pelos radicales (ausentes). A s i m i s m o , las hifas radiantes del hongo microrrizógeno colonizan el sue lo muy intensamente. Los hongos forman entre las células corticales de la raíz (casi siempre extracelularmente) un denso entramado que recibe el nombre de red de H a r t i g . Las ectomicorrizas poseen aproximadamente el 3 % de todos los espermatófitos, y además, en parte de modo obligado, muchos árboles forestales europeos, como los pinos, la pícea, el alerce, los robles, etc. (fig. 9-11). El cultivo de árboles carentes de hongos conduce normalmente a un desarrollo mezquino. En unas 65 especies de hongos se ha reconocido hasta ahora la capacidad de formar ectomicorrizas. Algunos grupos de hongos, como Russula, Amonita, las boletáceas o Lactarius, viven casi exclusivamente en simbiosis y sólo forman esporocarpos cuando están en relación con una raíz de un árbol. (Por ello. p. ej., no puede cultivarse Boletas edulis. a diferencia del champiñón, que es saprofito). Ciertos hongos prefieren con mayor o menor fuerza árboles determinados. En cambio, los árboles no parecen estar especializados respecto a hongos determinados (Pinus sylvestris. p. ej.,

Las ventajas que saca el árbol de la micorriza son: mejora de la nutrición en sales minerales y de aprovisionamiento de agua, suministro más intenso de nitrógeno y fosfato gracias al aprovechamiento del humus por el hongo, aprovisionamiento de sustancias activas por el hongo y protección contra la penetración de organismos patógenos, que son más activos que cuando existen micorrizas VA. Los hongos reciben con regularidad hidratos de carbono del hospedante y eventualmente también otros compuestos orgánicos. Como, especialmente para la formación del esporocarpo, se necesitan grandes cantidades de material, la formación de tales esporocarpos suele realizarse sólo cuando ha terminado el crecimiento de los vástagos, en la fase en que el árbol acumula reservas (agosto-octubre). En algunos miembros de los géneros Picea y Pinus se encuentran unas ectoendomicorrizas, en las que unas prolongaciones intracelulares se asocian con las formaciones normales de ectomicorrizas. En diversos representantes del orden ericales se encuentran transiciones entre ecto, ectoendo y endomicorrizas puras. Esta micotrofia tan desarrollada permite que las especies prosperen en suelos pobres en P y N y condiciona a la amplia distribución de las ericáceas en páramos, turberas altas y pinares. Las monotropáceas (p. ej.. Monotropa hypopitys), un parásito desprovisto de clorofila, son un eslabón final en esta serie de adaptaciones dentro de las ericales. A través de las hifas de sus ectoendomicorrizas obligadas está unida directamente con los árboles del bosque poseedores de endomicorrizas (coniferas y fagáceas). Se ha comprobado experimentalmente el paso de azúcar marcado con U C desde los árboles a Monotropa pasando por los hongos y, a la inversa, el paso de fosfato marcado con P3 desde Monotropa a los árboles. A menudo, las plantas asociadas con hongos micorrizicos intercambian, según las relaciones «sourcesink», grandes cantidades de compuestos de carbono. Estos, sin embargo, parece ser que permanecen en el hongo, sin llegar a la planta hospedante.

Las e n d o m i c o r r i z a s se encuentran, p. ej., en casi todas las orquídeas (fig. 9-12). Las diminutas semillas de estas plantas (0,3-15 pg) poseen muy poca cantidad de reservas y para germinar y desarrollar el vegetal autótrofo, autárquico, necesitan hongos simbiónticos (basidiomicetes) que les suministren, al lado del agua y sales nutritivas, también materia orgánica y a veces incluso sustancias activas («hongos nodriza»). También en las plantas adultas se encuentran hifas fúngicas en las células externas de la corteza de la raíz (excepción: raíces aéreas). Pero en las capas más profundas del tejido son digeridas o se las hace reventar. En las orquídeas que incluso en estado adulto son incapaces de realizar la fotosíntesis o apenas la realizan, p. ej., en Neottia. Corallorhiza o Epipogium, la planta superior debe recibir todo el alimento y las sustancias activas, como parásito del hongo. (Micorrizas que existen en los tallos de las psilotales: v. fig. 11-144: micorrizas de los protallos en las licopodiales: v. 11.2.)

9.3 Patógenos

503

Fig. 9 - 1 2 : Endomicorrizas de la orquideácea Platanthera chlorantha. A Sección de un corte tangencial a través del parénquima cortical externo con hifas fungicas intracelulares y dos células mucosas con rafidios (115x). B Hifa de infección que penetra desde el exterior hacia la punta de un pelo radical. La penetración de la pared celular tiene lugar sin desarrollar ningún apresorio ( = hifa de penetración). El proceso es muy parecido a la entrada de hongos fitopatógenos en las células vegetales. Sin embargo, aquí no se produce una reacción de defensa por parte de la planta. C Hifas de infección desde el pelo radical hacia el parénquima cortical (B, C 235x). - Originales H. Burgeff.

9.2.4 Liqúenes Un caso típico de simbiosis es, p. ej., el de los liqúenes, en los que un hongo se ha asociado con un alga para formar un organismo que externamente actúa, en general, como una nueva entidad. Durante el proceso, las lectinas (v. 6.17.12) sirven para reconocer al participante. El hongo (micobionte) entra en contacto con el fotobionte (alga o cianobacterio) de manera visible, a veces incluso mediante haustorios. Pero las algas no mueren, sino que pueden mantener y, a veces, incluso intensificar su actividad metabólica específica (fotosíntesis y, a veces, cuando el fotobionte es Nostoc, incluso fijación de N , ; v. 9.2.1). Alrededor de un 25 % de las 65 000 especies de hongos que se conocen participan en la formación de liqúenes. Los hongos liquénicos se encuentran en todos ios círculos de parentesco de los hongos propiamente dichos (Fungi). Dado que los liqúenes pueden contener 28 géneros distintos de cianobacterios o de especies de algas, no es extraño que varíe la naturaleza de los asimilados que el fotobionte entrega al micobionte. Hasta ahora se ha identificado glucosa, como metabolito transportado, en todos los fotobiontes que pertenecen a los cianobacterios y alcoholes sacarinos siempre que el fotobionte es un alga verde. Si el liquen contiene a la vez algas verdes y cianobacterios (éstos en cefalodios, p. ej., en Pehigera aphihosá), el hongo recibe alcohol sacarino de unas y glucosa de las otras; el micobionte transforma las dos sustancias en manita, uno de los principales productos de reserva de los hongos. La transferencia de materiales se da en cantidad suficiente y con rapidez: ya dos minutos después del comienzo de la fotosíntesis con u C O , se hallan cantidades apreciables de asimilados marcados en el hongo. También la exportación de compuestos nitrogenados orgánicos del simbionte Nostoc fijador de N , al micobionte se produce con rapidez. de modo que. p. ej., en Peltigera aphthosa los cianobacterios de los cefalodios suministran nitrógeno al hongo, pero apenas a las algas verdes del liquen. Hay pruebas de que el hongo estimula la fijación de N, por el cianobacterio simbiótico.

Probablemente los fotobiontes de los liqúenes reciben también del hongo sustancias necesarias para la vida, p. ej., sales minerales y agua; en otro caso, los liqúenes no

podrían ser considerados como un sistema simbiótico. De todos modos, se sabe poco acerca de las particularidades del aprovisionamiento de las algas realizado por el hongo. A veces, la relación entre los componentes del liquen es interpretada también como un parasitismo atenuado del hongo respecto al alga.

~ .ó

n + ' rcíTOCjenOS

Las plantas fotoautótrofas forman los primeros eslabones de la cadena de alimentación. Son fuente de alimentación para una gran cantidad de organismos que, al adquirir el alimento, perjudican a la planta (tabla 9-2). Se entiende por enfermedad en una planta cualquier daño acompañado de una evolución característica de síntomas perjudiciales, provocados por un principio abiótico o biótico. Una de las causas abióticas es, p. ej., la escasez de elementos alimenticios esenciales (v. 6.2.2). Las parasitosis mencionadas anteriormente (v. 9.1.1) son asimismo algunas de las enfermedades sufridas por las plantas y, por lo tanto, objeto de estudio de la fitopatología. Los factores biólicos desencadenantes de una enfermedad reciben el nombre de patógenos. La mayoría son microorganismos (bacterios, hongos, algunos protozoos), aunque también pueden ser virus y viroides (v. 1.2.5). Los daños pro-

T a b l a 9 - 2 : Proporción de parásitos dentro de determinados grupos de organismos. Grupo Viroides Virus Bacterios Hongos Animales

Especies c o n o c i d a s

30 2000 1600 100 000 1 200 000

De las c u a l e s s o n p a r á s i t o s

30 >500 100 >10 000

800 000

504

9 Alelofisiología

vocados tanto por herbívoros como por otras plantas reciben un tratamiento aparte (v. 9.4 y 9.5) y no suelen denominarse enfermedades de las plantas.

patógeno con gen avr adecuado

patógeno con otro gen avr

patógeno sin gen

avr g e n avr 1

g e n avr\

9.3.1 Conceptos fundamentales de la fitopatología Se estima que en cada planta pueden llegar a vivir hasta 100 patógenos diferentes. O lo que es lo mismo: cada especie está inmunizada contra la gran mayoría de patógenos potenciales y cada patógeno sólo es capaz de infectar con éxito a una pequeña selección de lodos los posibles hospedantes. Ante la aparición de una enfermedad, la planta afectada es susceptible y el patógeno virulento. En este caso, planta y patógeno son compatibles. Si no se desencadena ninguna enfermedad, diremos que la planta es resistente y el patógeno avirulento. En este caso, planta y patógeno son incompatibles. En cada caso, son los genotipos de ambos los que determinan el resultado de la interacción. Por parte de los patógenos, se distinguen dos grupos de genes: los que codifican los factores de patogenicidad -decisivos para los síntomas que aparecen en la planta hospedante- y los que determinan el espectro de hospedantes y que sirven para el reconocimiento de las plantas hospedantes. Todas las especies que no pueden ser reconocidas como hospedantes son no hospedantes; todas las restantes pueden ser atacadas. Algunos patógenos poseen un amplio espectro de hospedantes, otros atacan únicamente a especies aisladas o incluso sólo a algunas razas de una especie. Las interacciones específicas de raza están especialmente bien estudiadas debido a su gran importancia para la agricultura. Se ha visto que estas relaciones específicas se basan en una interacción gen por gen entre ambos participantes. Por parte de los patógenos se trata de genes avirulentos (llamados genes avr porque su presencia causa una pérdida de virulencia y su ausencia o la existencia de mutaciones con pérdida funcional provocan virulencia); por parte de la planta hospedante se trata de genes de resistencia (genes R). Ante la presencia de un gen R apropiado, el hospedante será resistente ante el patógeno provisto del gen avirulento correspondiente; en caso contrario, será susceptible a ese gen de virulencia (fig. 9-13). Los genes avr codifican elicitores específicos de raza (lat. elicere: provocar) de la resistencia a patógenos de la planta (v. 9.3.4), los genes R codifican los receptores elicitores correspondientes. Cuando un eücitor específico de raza se une al receptor correspondiente, se desencadena una fuerte reacción inmunológica en la planta, que recibe el nombre de muerte celular hipersensible. que provoca la muerte del patógeno agresor y de las células en contacto con él. Recientemente se han podido identificar varios genes de resistencia de la planta, así como los correspondientes genes de avirulencia de los patógenos (v. 9.3.4). Los patógenos, además de provocar reacciones inmunológicas locales, como la muerte celular hipersensible, también causan en muchas plantas las llamadas reacciones sistémicas (p. ej., que afectan a todo el organismo). Así, la infección de una hoja de tabaco por el virus del mosaico del tabaco provoca al cabo de pocos días una resistencia más fuerte de toda la planta (incluyendo, pues, todos sus

y/o

hospedante con otro gen de resistencia

hospedante sin ningún gen de resistencia

4

£

4

se desencadena la reacción de defensa de la planta

no tiene lugar la reacción de defensa de la planta

no tiene lugar la reacción de defensa de la planta

no tiene lugar la reacción de defensa de la planta

el hospedante es resistente

el hospedante

el hospedante

el hospedante

es susceptible

es susceptible

es susceptible

hospedante con el gen de resistencia correspondiente

Fig. 9-13: Modelo gen por gen de la interacción específica de raza de patógeno y hospedante. La coevolución de patógeno y hospedante lleva a grupos de genes de resistencia y de avirulencia. La reacción inmunológica de la planta sólo se desencadena cuando se da una combinación apropiada de gen de avirulencia (avr) y gen de resistencia (R). Las plantas que llevan numerosos genes de resistencia distintos están especialmente bien protegidas contra diferentes razas del patógeno; el patógeno atacará tantas más razas de hospedantes cuantos menos genes de avirulencia lleve. El espectro de hospedantes viene determinado por los genes para el reconocimiento del hospedante y es generalmente muy reducido en los patógenos con especificidad de raza. Los síntomas vienen determinados por los genes de patogenicidad o bien por los productos génicos de éstos.

órganos no atacados por el virus) a muchos bacterios patógenos y hongos. Esta protección no específica de patógenos de la totalidad del organismo recibe el nombre de resistencia sistemática a d q u i r i d a (SAR. ingl.: systemic acquired resístant e). Esta reacción muestra que las plantas disponen, además de ios mecanismos de protección específicos de raza, de otros mucho menos específicos y con un amplio espectro de actuación, inducibles por patógenos, y que complementan sus mecanismos de defensa preformados (v. 9.3.4). Los elicitores no específicos de raza desencadenan una protección de banda ancha inducible. Estos elicitores suelen ser fragmentos de paredes celulares pertenecientes a bacterios, hongos y/o plantas, o bien componentes de una membrana. Son liberados en el lugar de actuación del patógeno mediante procesos líticos. Son elicitores de este tipo, p. ej.. los oligogalacturónidos procedentes de la pared vegetal primaria, fragmentos bacteriales de flagelina, quitoligómeros de paredes celulares de hongos, esteróles fúngicos como el ergosterol, o fragmentos de glicopéptidos de glicoproteínas fúngicas.

9.3 Patógenos

9.3.2 Patógenos microbianos El elevado número de patógenos vegetales conocidos (tabla 9-2) se corresponde con una gran abundancia de enfermedades en las plantas, que aquí sólo se tratarán a modo de ejemplo. El grupo más numeroso es el formado por los hongos, tanto si actúan como parásitos obligados o como facultativos. Los obligados sólo se desarrollan en presencia de un hospedante y nunca en sustratos artificiales, por lo que se les denomina biótrofos. Los hongos fitopatógenos adhieren sus esporas a la superficie de la planta hospedante y brotan en ella, probablemente estimulados por sustancias creadas por la planta. El micelio penetra, según el tipo de hongo, a través de aberturas naturales (estomas, lenticelas o hidatodos), heridas o grietas (p. ej., donde las raíces laterales se abren) o directamente en la planta. Cuando penetran directamente a través de la superficie intacta de la planta, el hongo penetra sirviéndose de los haustorios (hifas de penetración) después de haber ejercido una acción química mediante enzimas fúngicos (cutinasas, celulasas) que destruyen parcialmente la cubierta protectora de la planta hospedante. Los hongos necrótrofos son saprófitos, penetran en la planta destruyendo las células en contacto con el micelio y absorben los nutrientes del tejido muerto. La mayoría de bacterios fitopatógenos son parásitos facultativos (también se desarrollan en sustratos artificiales) y penetran en las plantas, según su especie, a través de heridas, de estomas o hidatodos o conductos situados en las glándulas de néctar. Los fitopatógenos bacterianos más importantes pertenecen a los géneros Agrobacterium, Erwinia, Pseudomonas y Xanthomonas\ son bacterios ciliados con forma de bastón. A ellos cabe añadir especies de Clavibacter (bacilos ciliados o inciliados, gramnegativos) y de estreptomicetes (Streptomyces). Agrobacterium tumefaciens, el causante de los tumores del cuello de la raíz, ha sido estudiado muy a fondo y puede utilizarse para introducir información genética en muchas -aunque no todas- especies vegetales (cuadros 9-2, 7-3). En 1967 se descubrieron, gracias al electromicroscopio. dos nuevas especies de patógenos: los espiroplasmas y los fitoplasmas. Se trata de bacterios desprovistos de pared celular y de composición muy simple. Los primeros presentan una estructura helicoidal, mientras que los segundos se componen de células esféricas o en forma de bastón. Se ha demostrado que provocan más de 200 enfermedades diferentes en las plantas (p. ej., peral, manzano, melocotonero, maíz, tomatera y cocotero) y ocasionan síntomas parecidos a los provocados por muchos virus (p. ej.. hojas amarillentas, retorcimiento de los intemodos, alteraciones de la dominancia apical). La clasificación taxonómica de los espiroplasmas no está del todo clara. Se los sitúa cerca de los micoplasmas (v. 11.2).

Los virus (v. 1.2.5) son partículas infecciosas de nucleoproteínas de estructura compleja de tipo infeccioso que sólo pueden reproducirse en el interior de una célula hospedante. Están constituidos como mínimo por una proteína y un ácido nucleico. El ácido nucleico de la mayoría de virus de las plantas es un R N A de cadena simple (p. ej., el virus del mosaico del tabaco). También puede ser una doble cadena de RNA (40 especies), una cadena simple de D N A (50 especies), o una doble cadena de D N A (30 especies, entre las que se encuentra el virus del mosaico de la coliflor). A pesar de que no se les puede considerar células ni organismos, se les ha clasificado como patógenos microbianos. Los virus penetran en las plantas a través de heridas, éstas casi siempre pro-

505

ducidas por insectos chupadores que actúan como transmisores. También pueden acceder a las plantas a través de polen infectado. Los virus necesitan células intactas para llevar a cabo su replicación, que originará entre I05 y 10 partículas víricas por célula. El ácido nucleico de los virus, provisto de proteínas virales de movimiento, pasa a las células vecinas a través de los plasmodios aprovechando un mecanismo que suelen utilizar las plantas para el transporte celular de proteínas y moléculas de R N A m (v. 7.4.4). De este modo, el virus se extiende sobre unas 8-10 células (aprox. 1 mm) diariamente. A partir del momento en el que los virus logran llegar a los tubos cribosos, la propagación se acelera notablemente. de manera que una planta infectada localmente acabará infectándose por completo al cabo de 3-4 semanas. El cuadro 9-1 describe detalladamente cómo el virus del mosaico de la coliflor - a l igual que Agrobacterium tumefaciens- introduce su información genética en las células de la planta. Todos los viroides conocidos son fitopatógenos. Se trata de moléculas de R N A circulares y muy pequeñas (fig. 1-10) cuya reproducción tiene lugar probablemente por replicación de R N A - R N A . Es probable que pasen de las plantas infectadas a las sanas principalmente a través de faenas agrícolas desempeñadas por el hombre (p. ej., reproducción por estacas). Se desconocen los mecanismos que entran en acción en las enfermedades provocadas por viroides. Se supone que los viroides activan determinados enzimas vegetales (p. ej., proteinquinasa). alterando así la síntesis de proteínas. También se sospecha que puede haber una alteración en la interacción entre ribosomas y R N A m .

9.3.3 Mecanismos de la patogénesis La colonización del hospedante por parte del patógeno tiene lugar mediante dos procesos esenciales: (a) el reconocimiento del hospedante y (b) el establecimiento del patógeno pasando por alto o apartando los mecanismos de defensa de la planta, a menudo acompañado de un debilitamiento de la planta hospedante debido a los factores de patogenicidad que produce el patógeno. La defensa eficaz de la planta ante el patógeno está relacionada con (a) el «reconocimiento» del patógeno y seguidamente con (b) la activación de una barrera de defensa, reforzada ante la presencia del patógeno. Esta defensa ante los patógenos se tratará a continuación (v. 9.3.4). En la figura 9-14 se muestra un posible esquema de patogénesis en interacciones patógeno-hospedante, especialmente válido cuando participan hongos. Un patógeno debe superar o evitar las defensas contra patógenos de la planta, tanto las específicas (de raza) como las habituales, para que se activen los mecanismos de defensa inducibles de la planta. Las defensas específicas de raza entran en acción ante la presencia de combinaciones «no apropiadas» de genes de avirulencia y de resistencia de las plantas hospedantes (v. 9.3.1, fig. 9-13). El patógeno reconoce a su hospedante por medio de sustancias de este último; en ocasiones, también por las estructuras de la superficie. A continuación son activados (por lo general, en gran número) los genes de patogenicidad. Entre sus productos génicos se encuentran muchos enzimas Uticos (p. ej., cutinasas, celulasas y poligacturonasas), que sirven para eliminar cutículas, paredes celulares y lamelas medias. Los preparados

506

9 Alelofisiología

Cuadro 9-1: El virus del mosaico de la coliflor El virus del mosaico de la coliflor pertenece al grupo de los caulimovirus (ingl.: cauliflower mosaic virus, C a M V ) . Se transmite por áfidos y en las plantas afectadas aparecen patrones de mosaico, crecimiento deficiente y baja productividad con pérdida de calidad. Se extiende por plasmodesmos en los parénquimas y finalmente por el floema de toda la planta. El citoplasma de las células afectadas (viroplasma) a menudo está repleto de partículas virales replicadas. Los caulimovirus son cuerpos isodiamétricos de unos 50 nm de diámetro (fig. A), cuya cubierta proteica (cápside) está formada por un único componente de 42 kDa de masa molecular. El genoma del virus del mosaico de la coliflor (fig. B) abarca 8 kbp y está formado por un D N A circular de doble cadena compuesto por

Fig. A: Aspecto de los caulimovirus.

cadena p

3 moléculas de una cadena o hebra (a, (3 y y) de D N A unidas por enlaces no covalentes. Dicho genoma contiene 6 genes cuya función se conoce (I a V I , fig. B) y 2 genes más pequeños de función aún desconocida ( V I I , V I I I ) , además de los promotores p l 9 S y el p35S (llamados así por las constantes de Svedberg de los RNAm, cuya formación es controlada por los promotores, ver abajo), los cuales desempeñan una fuerte actividad en la planta. Tras la aparición del virus en una célula hospedante el D N A es liberado y enviado al núcleo celular, donde las ligasas vegetales se encargan primero de reparar los fragmentos de cadena. El resultado es una molécula de D N A ccvalente, cerrada y circular. Ésta se asocia con histonas y forma, de manera similar, un «minicromosoma», cuyos dos promotores son reconocidos por la correspondiente polimerasa II de R N A (v. 7.2.2.2). En consecuencia, tiene lugar la transcripción intensiva de los genes de dicha molécula. Se forman entonces dos transcritos: el R N A m 19S, que codifica el gen V I , y el R N A m 35S policistrónico que abarca todo el genoma viral. La cadena a (cadena negativa) sirve de matriz. El R N A m 19S y una parte del R N A m 35S (este último probablemente después de los empalmes) son trasladados en el citoplasma de la célula hospedante, de tal manera que la proteína codificada por el R N A m 19S refuerza la traslación del R N A m 35S. La tabla de la figura B muestra la función desempeñada por cada uno de los productos génicos. El producto del gen I es una «proteína motora» (VMP. ingl.: viral movemenr protein) que se encarga del transporte simplasmático de célula a célula (v. mecanismo en 7.4.4.1). La transcriptasa inversa codificada por el gen viral V transcribe la parte no necesaria para la traslación del R N A m 35S en D N A , proceso en el que primero se forma la cadena a. La transcriptasa se detiene ante dos puntos ricos en purina del R N A m 35S y lo divide por ambos lados de esas secuencias; éstas corresponden a las discontinuidades posteriores de A2 y A3 entre la cadena p y la cadena y y sobre ellas se forman, una vez descompuesto el R N A m restante, zonas pseudoprimarias de doble cadena de R N A - D N A , a los que se une la polimerasa-DNA, con el fin de sintetizar las dos cadenas complementarias (P y y). Concluye así la replicación del virus y comienza entonces la introducción del D N A en cápsides. El virus del mosaico de la coliflor es un vector eficaz para la introducción de D N A extraño en células vegetales, aunque hoy en día se utiliza menos ante el sistema de vectores de Agrobacíerium tumefaciens (v. 9.3.3, cuadros 7-3 y 9-2). Este promotor viral, que dirige la formación del R N A m 35S (también llamado promotor 35S), es uno de los más potentes que se conocen en las

*-343

B

5'-I G A G A C T T T T

C A A C A A A G G C

T A A T A T C C G C

A A A C C T C C T C

G G A T T C C A T T

C C C C A G C T A T

C T G T C A C T T T

A T T G T C A A G A

J G A A A A

G G A A G G T C G C

T C C T A C A A A T

C C C A T C A T T C C T C T G C C G A C

T-301

Gen

Tamaño del

Función del producto génico

C G A T A A A G G A

A A G G C C A T C C

T T G A A G A T G C

A G T C G T C C C A

A A G A T G G A C C

C C C A C C C A C G

A G G A G C A T C G

T G G A A A A A G A

A G A C G T T C C A

A C C A C G T C T T

C A A A G C A A G T

de los plasmodesmos

G G A T T G A T G T

G A T ![ A T C T C C A

C T G A G G T A A G

G G A T G A C G C A

liberación de virus, transmisibilidad del

C A A T C C C A C T

A T C C T T C G C A

A G A C C C T T C C

T C T A T A T A A G

G A A G T T C A T T

T C A T T T G G A G

A G G A C A C G C T

G - 3 '

polipéptido codificado ( k D a ) 1 II

38 18

¥-208

l

M55

posibilita el transporte del virus a través

T-108

T-90

T-46

virus a través de áfidos III

15

proteína ligadora de DNA de doble cadena

IV

57

fase previa de la proteína de la cápside 42 kDa

V

79

transcriptasa inversa

VI

58

activa la traslación del RNAm 35S,

promotor

B2

determina la zona hospedante, participa en la aparición de los síntomas,

mínimo

gen estimulador

343

-301

-208

-155

I B1

-108 -90

-46

+8

almacenado en la célula afectada Fig. C: Secuencia básica y estructura del promotor 35S. Los límites de los domiFig. B: Genoma del virus del mosaico de la coliflor.

nios en la secuencia se han señalizado con puntas de flecha y números de nudeótidos.

o

9.3 Patógenos

plantas (fig. C). Por ese m o t i v o es utilizado a menudo para sobreexpresionar genes extraños en las plantas. El promotor 35S apenas posee especificidad de tejido y es por ello muy activo en casi todos los tipos de células vegetales. La región de nucleótido - 4 6 a +8 (inicio de la transcripción por definición: +1) representa un promotor m í n i m o , el de la caja TATA (v. 7.2.2.1, 7.2.2.2). El resto de promotores (dominios A l y B1-B5) representan fuertes estimuladores (los genes estimuladores son elementos cis que refuerzan el proceso de transcripción y que. independientemente de su orientación y posición, son relativa-

mente eficaces para el promotor mínimo, v. 7.2.2.1. 7.2.2.2). Cada una de esas secuencias de estimuladores posee, independientemente de las demás, una especificidad de tejido determinada. cuya presencia adicional en el promotor completo hace posible su actividad en toda la planta.

Bibliografía Agrios G N (1997) Plant Pathology. 4"' ed, Academic Press, San Diego

enzimáticos de hongos fitopatógenos (p. ej., Trichoderma viride) se utilizan con fines comerciales para producir protoplastos (células vegetales desprovistas de paredes). Muchos patógenos producen toxinas. Se han encontrado algunas toxinas (fig. 9-15) que actúan sobre un único tipo de hospedante y otras muchas que, contrariamente a las primeras, actúan de manera no específica.

la potencia protonmotora y con él una fuerte apertura de los estomas. La fusicoccina. por lo tanto, actúa como una toxina marchitadora y provoca un debilitamiento general en la planta hospedante. La coronatina es una toxina desencadenante de clorosis, de cepas fitopatógenas de Pseudomonas syringae ( f i g . 9-15 B). Cuenta con una estructura análoga a las de los jasmonatos (v. 7.6.6.2) y - a l igual que altas dosis de ácidos jasmónicos- provoca una fuerte formación de etileno y, por lo tanto, senescencia. A I no ser transportada en la planta, aparecen manchas cloróticas en las zonas de desarrollo bacteriano. El patógeno puede llegar a multiplicarse rápidamente en aquellas zonas en las que el tejido está debilitado (generalmente, en la superficie de las hojas).

Entre las toxinas específicas de hospedante se encuentra la victorina. un pentapéptido clorado del hongo Cochliobolus victoríae, que ataca a la especie de avena «Victory». La victorina inhibe la glicina-decarboxilasa mitocondrial de la avena (fig. 6-75), alterando así la fotorrespiración. Entre las toxinas no específicas de hospedante se encuentra, p. ej., la fusicoccina (fig. 9-15 A ) del hongo Fusicoccum amygdali, un fuerte activador de la H' ATPasa de tipo P del plasmalema, que de este modo provoca un aumento de

Algunos patógenos microbianos producen fitohormonas con las que interfieren en el desarrollo de la planta. Ya se mencionaron antes los «escobones» (v. 7.6.2.3) desencadenados por la citoquinina.

g e n o m a del

genes de

patógeno

patogenicidad

.

genes para

gen d e

supresores de las

reconocimiento

avirulencia

defensas generales

de hospedante

de la planta

111

pared celular

507

toxinas, reguladores (p. ej., f i t o hormona)

oós

enzimas: p. ej. cutinasas, celulasas, poligalactu-

PATÓGENO

ronasas

penetración factores del hospedante: p. ej. ácidos grasos, fenoles, pectina, azúcares

n o tiene lugar la defensa especifica

HOSPEdebilitamiento

DANTE

del hospedante, cambios en el

barreras

metabolismo y

estructurales,

en el transporte

toxinas

de nutrientes

gen d e resistencia

L

g e n o m a del hospedante

genes para la defensa general inducible genes para la defensa general constitutiva

Fig. 9 - 1 4 : D e s a r r o l l o s i s t e m á t i c o d e la e v o l u c i ó n d e u n a i n t e r a c c i ó n c o m p a t i b l e e n t r e u n p a t ó g e n o y su h o s p e d a n t e , d u r a n t e la c u a l la p l a n t a a c a b a e n f e r m a n d o . Los g e n e s o, e n s u caso, g r u p o s d e g e n e s a p a r e c e n e n el f o n d o gris, d e l q u e s a l e n f l e c h a s c o n la p u n t a b l a n c a a p u n t a n d o a sus p r o d u c t o s g é n i c o s . Los s u c e s o s d e r e g u l a c i ó n g é n i c a e s t á n m a r c a d o s e n r o j o .

508

9 Alelofisiología

CH 3 H2C=H C - C - O - C H 2

I CHj

HO

rY

HJC

H 4 - A T P a s a activada

1 í i i ATP

CH2OCOCHB H

CH2OCH3

permanentemente por unión de toxinas

l«S

H

fusicoccina (Fusicoccum amygdali)

r

| \

r\L/r

f

regulación fisiológica de la actividad H+-ATPasa

activa

r |

/

H + -ATPasa

ATP

14-3-3 dimero

B activa la biosintesis de etileno

activa la biosintesis de jasmonatos

causa fuerte senescencia (doroseno)

HOOC

coronatina (Pseudomonas syringae)

V

actúa c o m o si fuera u n j a s m o n a t o

Fig. 9 - 1 5 : Ejemplos de fitotoxinas no especificas de hospedante. A Fusicoccina, toxina marchitante de Fusicoccum amygdali. B Coronatina, toxina inductora de doroseno, de cepas fitopatógenas de Pseudomonas syringae.-A según C. Oecking, reproducido con permiso.

Las auxina.s participan en la formación de algunos cecidios (p. ej., en los cistes y nudosidades radicales provocados por nematodos, v. 9.1.1, así como en la hernia de la col, causada por el hongo Plasmodiophora brassicae, y en la excrecencia que el hongo Ustilago mayáis provoca en cariopsis jóvenes del maíz). No está claro si las auxinas son introducidas por el patógeno o si las produce la planta misma al percibir la presencia del patógeno. Ya se han mencionado las giberelinas (v. 7.6.3), segregadas por algunos hongos y que producen un gigantesco crecimiento en longitud de los internodos (p. ej., Gibberella fujikuroi en el arroz o Sphaceloma manihoticola en la mandioca). Se comprende especialmente bien el papel desempeñado por las auxinas y citoquininas en la aparición de tumores en el cuello de la raíz (cuadro 9-2). Finalmente, algunos patógenos liberan supresores inducibles comunes de las defensas (fig. 9-14). Esta defensa de tipo general no es desencadenada por elicitores específicos de hospedante (v. 9.3.4), de los que por lo menos algunos son reconocidos por receptores especiales. El hongo Mycosphaerella pinodes forma glicopéptidos para que

se unan al receptor elicitor glicoproteico del guisante y dificulten que el hospedante pueda reconocer al patógeno. Muchos patógenos utilizan estrategias más especiales que las descritas en la fig. 9-14, pero que no trataremos en el marco de este libro. La interacción patógeno-hospedante mejor estudiada es la que tiene lugar entre Agrobacterium tumefaciens y sus hospedantes (cuadro 9-2), que desencadena la formación de los tumores del cuello de la raíz. Agrobacterium tumefaciens se utiliza a menudo en técnicas genéticas para introducir e integrar de manera estable genes extraños en el genoma de la planta (cuadro 7-3).

9.3.4 Defensa contra los agentes patógenos Además de mecanismos preformados destinados a proteger a la planta de organismos patógenos microbianos (p. ej., cutículas, paredes celulares -especialmente cuando están lig-

9.3 Patógenos

509

Cuadro 9-2: Biología de los tumores del cuello de la raíz Los tumores del cuello se encuentran muy extendidos en las plantas atacadas por Agrobacterium tumefacíais, un bacterio del suelo baciliforme y peritrical (que, al igual que Rhizobium, una especie emparentada, forma parte de la familia Rhizobiaceae), especialmente en plantas leñosas, p. ej., la vid, rosáceas y sauces. La formación de tumores ha podido observarse en numerosas especies de más de 60 familias, especialmente angiospermas dicotiledóneas (Fig. A). La infección tiene lugar en heridas situadas entre el vástago y la raíz (cuello de la raíz) y está unida a la existencia de un plasmidio de virulencia bacteriano, el llamado plasmidio ti (plasmidio inducido por tumor) de 0,2 Mpb. del que existen numerosas variantes correspondientes a diversas cepas bacterianas de composición semejante (fig. B). A lo largo de la patogénesis tiene lugar la transferencia de una parte del D N A del plasmidio, la llamada región D N A - T ( D N A

NADPH + H + NADP* COO" I •

COO

I I

c=o R

HJN-C-H

^

<

sintasas R2

1

COO"

» H-C-NH2-C-H

\

de opina

COO" |

j

R2

H?0

a-acetoácidos + aminoácidos

opina

piruvato

+

arginina

octopina

piruvato

+

lisina

lisopina

2-oxoglucarato

+

arginina

nopalina

Fig. C: Biosíntesís de la opina mediante sintasas bacterianas de opina.

NH 3 CH2-C-COO" H

L-triptófano

tnptófanomonooxigenasa

o2

co2 + H 2 O

gen 1

.O

CH2-C NHindol-3-acetamida

indoktcetamidahidrokjia

H2O

gen 2

N H J

Fig. A: Tumor de varias semanas creado experimentalmente en un vástago de

CH2-COOH

Lycopersicon esculentum. Original de M.H. Zenk, reproducido con permiso. ácido indol-3-acético

síntesis de citoquinina síntesis de opina síntesis de auxina secuencia limítrofe izquierda

secuencia limítrofe derecha transferencia

\ /

adenosín-5'-fosfato

conjugativa de plasmidios entre agrobacterios origen de la replicación

dimetilalilpirofosfato isopentenilotransfcroia

PPI

gen 3

isopenteniloadenosín-5'-monofosfato

Fig. D: Enzima de la síntesis de auxina y de citoquinina. codificado por oncogenes

w'fC(1)

(fórmulas de la estructura de la reacción isopentenilo-transferasa, fig. 7-46). catabolismo

vfíB(11)

de la opina

v/rA(1)

Fig. B: Composición de un plasmidio ti. El ejemplo muestra la existencia de una región T compacta. Ésta también puede ser dividida hasta en 3 fragmentos independientes. Cada uno de los operones de la región vir aparecen con el número de genes por operón entre paréntesis.

transferido), a la célula vegetal. Seguidamente, copias (aprox. 20) de este D N A - T se integran en el genoma nuclear. La célula vegetal transformada empieza a experimentar un crecimiento tumoral. es decir, empieza a dividirse de manera incontrolada. Esta hiperactividad lleva a la aparición de un tumor en el cuello de la raíz: una formación muy inarmónica de callos. En cultivos estériles, un

%

510

9 Alelofisiologia

tumor del cuello de la raíz libre de bacterios sin aporte de auxina ni citoquinina puede reproducirse ilimitadamente a través del medio de cultivo (de la misma manera que no es posible en el caso de tejido no transformado; compárese con 7.6.2.3, fig. 7-47): crece de manera hormonoautótrofa. El tejido tumoral forma, además, una opina. Las opinas (fig. C) son productos de condensación de cetoácidos a (piruvato, 2-oxoglucarato) con aminoácidos (p. ej., lisina, arginina), que no pueden ser metaboIizados por la planta, pero que pueden servir de fuente exclusiva de C y N para los agrobacterios que viven en el suelo en el tejido tumoral y en las cercanías del tumor. Cada tumor produce una opina determinada, dependiendo de la cepa de agrobacterios que cause la infección. Las funciones génicas que aseguran la autotrofia de la auxina y de la citoquinina, así como la síntesis de opinas, se encuentran en el D N A - T . Las funciones génicas para la reducción de opinas, para la virulencia y para la transformación se encuentran en la parte del plasmidio ti que no es transferido a la planta (fig. B). La hormonoautotrofia la causan 3 genes (oncogenes) cuyas funciones génicas han sido aclaradas. El gen l codifica una triptófanomonooxigenasa, el gen 2 una indolacetamida-amidohidrolasa y

MEMBRANA EXTERNA

el gen 3 una isopentenil-transferasa. Estos enzimas se encargan de la síntesis de la auxina I A A (v. 7.6.1.2) y de la primera fase intermedia de la biosintesis de citoquinina. isopenteniladenosin5'-monofosfato (v. 7.6.2.2; fig. D). La formación y actividad de los enzimas no está controlada por la célula vegetal, por lo que las células tumorales en el cuello de la raíz producen grandes cantidades de auxina y citoquinina y se comportan como células vegetales a las que se les añade desde el exterior estas hormonas en cultivo (fig. 7-47). El asombroso mecanismo de la transferencia de información genética de manera natural de un procariota al genoma de una célula vegetal eucariota ha sido objeto de intensas investigaciones. Se ha podido ver que el mecanismo de transferencia también funciona en ausencia de oncogenes. Es posible eliminar el D N A - T por completo, excepto las secuencias más externas, que comprenden cada una los 25 pares básicos, en las terminaciones izquierda y derecha del D N A - T (=secuencias limítrofes izquierda y derecha) y sustituirlo por cualquier otro tipo de genes extraños. Por todo ello, Agrobacterium tumefaciens es considerado uno de los vectores más significativos en la creación de plantas transgénicas (cuadro 7-3). También Arabidopsis thalianat un organismo

MEMBRANA INTERNA

proteínas vir MEMBRANA NUCLEAR acetosiringona ( • )

plasmidio ti

complejo del poro nuclear

izquierdas ^ c<

s e c u e n c i a s

limítrofes

importación^-^

- ^ derechas

en el núcleo celular receptores NLSl

virCl

ADP+ P¡

Agrobacterium

complejo T

receptores NLS2

citoplasma

plasmalema

PARED CELULAR

Fig. E: Interacciones entre Agrobacterium

tumefaciens y una célula hospedante (dañada). (1) formación de la acetosiringona y activación de su receptor (virA, virG); (2) qui-

motaxis de los bacterios; (3) toma de contacto con la célula (se desconocen los detalles de este proceso, pero se sabe que los agrobacterios pueden sintetizar celulosa y adherirse fuertemente a las paredes celulares); (4) activación del operón vir inducible (amarillo) por la proteína fosforilada virG; (5) biosintesis de las proteínas vir inducibles; (6) escisión de la hebra T; (7) formación y exportación del complejo T; (9) entrada del complejo T en el citoplasma vegetal; (10) unión de los receptores vegetales NLS con los NLSl y NLS2 (NLS, ingl. nuclear localizaron signat señal de localización nuclear); (11) importación nuclear. El resto de fases hasta la integración del DNA-T en el genoma nuclear siguen sin conocerse (12).

JJ.

9.3 Patógenos

—

511

# modelo de la biología molecular del desarrollo de las plantas superiores (cuadro 7 - I ) puede transformarse con Agrobacterium tumefaciens. Es posible crear plantas transgénicas morfológicamente normales empleando plasmidios ti que no tengan los tres oncogenes. Por lo tanto, la formación de tumores no tiene lugar, sólo se genera a través de los tres oncogenes. Si se deleciona una de las funciones, se formarán teratomas (= tumores que crecen de manera organizada). Ante la ausencia del gen 1 (y/o del gen 2) no tendrá lugar la síntesis adicional de I A A , sólo se producirá la citoquinina adicional. El tumor crecerá como teratoma en los vástagos. Si se deleciona el gen 3. de manera que sólo desaparezca la producción de citoquinina. los tumores crecerán como teratomas en la raíz. Esta formación de órganos es comparable a la formación que resulta cuando se modifican las relaciones auxina/citoquinina con objeto de regenerar plantas a partir de tejido calloso (fig. 7-47). Los procesos metabólicos entre Agrobacterium tumefaciens y la planta hospedante han podido ser ampliamente explicados, aunque no por completo. Son especialmente significativos los genes de la región vir del plasmidio ti (vir significa virulencia). El bacterio encuentra la región dañada en la planta hospedante por medios quimotácticos. Se han podido identificar fenoles, p. ej. (como en Rhizobium) flavonoides, aunque también productos de reducción de fenilpropanos (v. 6.16.1, 6.17.2), especialmente la acetosiringona ( f i g . E), como posibles factores para encontrar una herida. La acetosiringona se une a uno de los dos productos génicos vir exprimidos básicos, la proteína vírica A , una proteína receptora de un sistema de regulación de dos componentes típicamente bacteriano (comp. 7.6.5.3, fig. 7-63). La unión provoca una fosforiación de la proteína vírica A , que transfiere el resto de fosfato a la segunda proteína vírica exprimida básica, la v i r G , la proteína reguladora del sistema de dos componentes que representa un factor activo de transcripción en forma fosforilada, que activa entonces la transcripción de todos los genes vir restantes. Con la colaboración de las proteínas v i r D I. v i r D 2 y v i r C 1 se introduce un segmento de un D N A de una hebra al final de 5' antes de la secuencia limítrofe derecha, actuando v i r D 2 + v i r D l como endonucleasas específicas de secuencia y de cadena de D N A . v i r D 2 une en covalencia el final recién formado 5'. Entonces la hebra T es hidrolizada en la secuencia limítrofe izquierda y separada de la hebra opuesta. Simultáneamente, el «hueco» en el plasmidio ti vuelve a llenarse mediante síntesis reparadora en dirección 5'—» 3', con lo que se forma un plasmidio cerrado y totalmente de doble hebra.

nificados-, almacenamiento de sustancias tóxicas en paredes celulares y vacúolos, p. ej. de saponinas, fenoles y quinonas, comp. 6.16), las plantas también disponen de numerosas reacciones de defensa inducibles, que según su modo de actuación, se distinguen en componentes estructurales y químicos. Las sustancias orgánicas con efecto antimicrobiano inducidas por patógenos reciben el nombre de fitoalexinas; muchas de ellas derivan del metabolismo del terpeno o del fenilpropanol (v. 6.16.1,6.16.2, fig. 9-16). Entre los componentes estructurales inducibles se encuentran: la formación de calosa - u n (Pl—»3)-glucano- donde penetra el patógeno, el refuerzo del grado de interconexión de los componentes celulares, refuerzo de la lignificación. Existen dos tipos de defensa ante los agentes patógenos: una no específica o general y una específica de raza (fig. 9-14, 9-17). Cuando se da una adecuada combinación gen por gen de un gen de resistencia de la planta y un gen

Un gran número de proteínas virE2 (unas 600) se unen a la hebra T extraída, formándose un complejo filamentoso (complejo T) de unos 3,6 |xm de longitud a partir del D N A de hebra simple (DNAss), de la proteína virD2 unida covalentemente en el final 5' y de la cápside virE2. Dicho complejo posee una masa molecular de unos 50.000 kDa y es similar a un virus simple de DNAss. El complejo T es extraído de la célula bacteriana por centrifugado mediante un pilus formado por un gran número de proteínas virB diferentes. El pilus transportador muestra notables similitudes con los p i l i F, que se encargan del transporte del D N A durante la conjugación bacteriana, y, por otro lado, con los llamados aparatos de secreción del tipo 111 de otros bacterios patógenos, los cuales sirven para introducir toxinas en células hospedantes (p. ej., Bordetella pertussis> Yersinia pestis o el fitopatógeno Xanthomonas campestris). La proteína virE2 cumple otra función en la penetración del complejo T en la célula vegetal: se integra en el plasmalema de la célula hospedante y forma (presumiblemente bajo oligomerización) un poro, a través del cual la hebra T emigra a la célula vegetal. Siguen sin conocerse los detalles de este proceso. En la célula vegetal, las proteínas de cubierta protegen el D N A T del ataque de nucleasas vegetales. Además, tanto la proteína v i r D 2 como la virE2 muestran (diferentes) secuencias de señal (NLS1, NLS2) para la importación de proteínas en el núcleo celular (importación del núcleo, fig. 7-17): el complejo T se forma a partir de las importinas vegetales y es introducido en el núcleo de la célula. Continúa sin entenderse la integración del D N A - T en el genoma nuclear que tiene lugar aquí. Parece ser que puede producirse en cualquier lugar. Por ese motivo también pueden usarse construcciones de D N A - T adecuadas (cuadro 7-3) para la mutagénesis por inserción en plantas. Posteriormente a la integración en el genoma. los genes D N A - T son transcritos efectivamente mediante la polimerasa II de R N A dependiente del D N A vegetal. Una vez que la producción de citoquinina y de I A A ha elevado suficientemente el nivel celular de esas hormonas, las células transformadas pasan nuevamente de la fase G() a la fase G y con ello en el ciclo celular activo (v. 7.3.2). Mediante hormonas exportadas las células no transformadas de los alrededores también son estimuladas para dividirse nuevamente. Es por ello que los tumores presentan por regla general una estructura mixta a partir de células transformadas y normales.

Bibliografía Agrios G N (1997) Plant Pathology, 4" ed, Academic Press, San Diego

de avirulencia por parte del patógeno (interacción incompatible específica de raza, fig. 9-17), la planta produce una respuesta de hipersensibilidad. que consiste en una rápida formación de gran cantidad de toxinas (especialmente fenoles) y en la liberación de especies de oxígeno altamente reactivas (p. ej., CT/), precedida de H : 0 , y acompañada por muerte celular ¡ocal programada, con la que también muere el patógeno. La muerte celular hipersensible se muestra en forma de zonas de tejido muertas (necróticas), a menudo en la superficie de las hojas. I ^ W P f r H H F *5918w La defensa de tipo general se desencadena a raíz de elicitores no específicos de hospedante, que surgen como productos de descomposición de las paredes celulares o membranas del patógeno y/o de las paredes celulares de la planta en el transcurso de una penetración. Se han encontrado numerosos elicitores (p. ej., oligogalacturónidos, oligogluca-

512

9 Alelofisiología

H

3

C

0

\ ^ \ / 0 .

X X J C

risitina, un terpenoide (Solanum tuberosum)

O

H

pisatina, un derivado fenólico (Pisum sativum)

Fig. 9-16: Ejemplos de fitoalexinas. La acción microbicida de las fitoalexinas pudo demostrarse de manera patente en el ejemplo de la pisatina. La virulencia del hongo patógeno del guisante Nectria haematococca depende de su capacidad para desintoxicar la pisatina enzimáticamente. (La fórmula estructural de la fitoalexina de la soja, la gliceolina, está representada en la fig. 6-118.)

nos, glicopéptidos, oligoquitosanos, esteroides fúngicos como el ergosterol, glicolípidos y muchos más). Primero desencadenan la defensa de tipo general en concentraciones < 10 ' mol I ', por un lado de manera local, como la formación de fitoalexinas, interconexión de componentes celulares, lignificación... y por otro de manera sistémica, como la formación de proteínas especiales PR (ingl.: pathcgenesis related), cuya función todavía no ha podido ser aclarada. Se supone que los elicilores son unidos al plasmalema por los receptores de la planta y que de ahí son transportados

por una cadena señalizadora hasta los genes inducibles de patógenos. Sigue sin conocerse la naturaleza y modo de actuación de estos receptores. Parece ser que algunos elicitores se integran directamente en las membranas celulares y que desintegran el potencial de membranas de la planta formando poros transportadores de iones. Se desconoce cómo se origina a partir de ese punto la activación de los genes de resistencia, así como la naturaleza de las señales sistémicas que, originadas en la zona de ataque del patógeno, inducen en toda la planta una reacción de defensa determinada. Se ha mostrado en muchos casos que los jasmonatos (v. 7.6.6.2) representan un eslabón de la cadena señalizadora que va del elicitor al gen de defensa. Algunos mulantes de Arabidopsis thaliana han demostrado ser más susceptibles a los patógenos microbianos. En otros casos (p. ej., virus) se discute la participación del ácido salicílico (fig. 6-114). Sin embargo, parece ser que no se trata de una sustancia señalizadora, sino más bien de una fitoalexina. El ácido salicílico podría desempeñar un papel en la resistencia sistémica adquirida (SAR. v. 9.3.1).

9.4 Herbívoros La gran mayoría de las especies (tabla 9-2) y de los individuos pertenecientes a los herbívoros por lo general no se en-

pared celular*

Fig. 9-17: Desarrollo sistemático de la evolución de una interacción incompatible entre un patógeno y su hospedante, que lleva a la defensa del patógeno. Izquierda: incompatibilidad específica de raza (comp. fig. 9-13), que tiene como consecuencia la muerte celular hipersensible. Derecha: resistencia no específica de raza mediante elicitores y - e n algunos casos-jasmonatos, que incluye reacciones de defensa locales generales de la planta, así como reacciones de defensa sistémicas.

9.4 Herbívoros frentan, o quizá rara vez, con plantas dañadas por mordedura. Todas las plantas son incomestibles para la mayoría de los herbívoros. De este modo, los herbívoros, al igual que los agentes patógenos, tienen que inmunizarse a los mecanismos prefonnados e inducidos de defensa para que la planta pueda llegar a convertirse en su fuente de alimento. Los herbívoros pueden integraren su dieta muy pocos tipos de plantas. De igual forma que la relación entre el hospedante y el agente patógeno, los herbívoros también presentan una forma de coevolución (v. 6.16.5) con las plantas. Como consecuencia, tanto las plantas como los herbívoros han desarrollado sus estrategias para s o b r e v i v i r : las plantas han desarrollado una gran variedad de mecanismos de defensa y los herbívoros diferentes estrategias para sobrevivir a estos mecanismos (v. 13.6.3, 13.8). Es evidente que existen similitudes con la defensa contra los patógenos (v. 9.3.4).

9.4.1 Defensa contra los herbívoros A l igual que en los mecanismos de defensa contra los patógenos, se diferencian dos mecanismos de defensa contra los herbívoros: el preformado y el inducido. El mecanismo preformado distingue, a su vez, las barreras estructurales (espinas, púas, pelos urticantes contra los animales grandes, paredes celulares y cutículas duras contra los animales pequeños) y las barreras químicas. Muchas de las sustancias que segregan las plantas (v. 6.16) sirven como defensa para evitar ser comidas. Estas son sustancias tóxicas o repelentes que disminuyen la calidad de alimentación de la planta (sustancias amargas) o que atacan al ciclo de desarrollo de los herbívoros, en especial al de los artrópodos, especie que se multiplica muy rápidamente (fitoecdisteroide, hormona juvenil análoga). Se pueden encontrar ejemplos característicos en el tema de fisiología del metabolismo (v. 6.16). Las sustancias de defensa de bajo peso molecular están acompañadas de las sustancias de alto peso molecular. Un caso especial es el de las proteínas que, o bien son tóxicas (p. ej., ricina en las semillas de Ricinus communis y la abrina emparentada en las semillas del abro; ambas impiden la síntesis de proteínas de los animales, ya que detienen la activación de las subunidades 60S de los ribosomas) o bien disminuyen la calidad de los nutrientes. Respecto al segundo tipo de proteínas, se pueden nombrar, p. ej., los muy extendidos inhibidores de proteasas, que se presentan especialmente en las hojas, los frutos y en los órganos almacenadores y que obstruyen diversas proteasas en el tracto intestinal de digestión de los animales, p. ej., la tripsina y la quimiotripsina, y que pueden provocar problemas en la digestión. A menudo y según las circunstancias pueden producir la muerte de los animales. Se ha investigado a fondo sobre el extraordinario y eficaz mecanismo de defensa preformada ante los insectos en el Solanum berthaultii (fig. 9-18), una especie salvaje del tomate resistente a la acción de los insectos. Las hojas de esta especie de tomates llevan dos tipos de tricomas (v. 3.2.5.3). El primer tipo se trata de un tricoma unicelular de tipo B que, debido al éster de glucosa, segrega un líquido pegajoso al que se quedan pegados los insectos (estos pelillos se rompen muy fácilmente y sueltan más líquido). El segundo tipo es un tricoma pluricelular de tipo A que separa el compuesto fj-farneseno. Se trata de una sustancia repelente que utilizan los pulgones como feromona. Alertados por esta sustancia.

513

los pulgones intentan huir y entran, sin otra opción, en contacto con más pelos glandulares. A l dañarse los trípodes del tipo A, segregan una gran cantidad de o-difenol soluble y de enzimas (polifenoloxidasas y peroxidasas) que producen la oxidación de o-difenol transformándolo en quinona. Las quinonas muy reactivas polimerizan fácilmente y reaccionan con los nucleofilios (p. ej., los grupos - N H „ -OH y -SH de proteínas). El líquido segregado de los tricomas del tipo A se polimeriza de forma rápida en una masa blanda que pega el armazón bucal y los tarsos de los animales, de modo que los inmoviliza, y como consecuencia, terminan muriéndose de inanición. El o-difenol y las oxidasas están separadas en las plantas de la compartimentación. Sin embargo, las plantas también tienen mecanismos de defensa inducida contra los herbívoros, especialmente eficaz contra los herbívoros pequeños con un sistema de captación de alimento individual y l i m i t a d o -éste puede aparecer en un gran número de especies-. Es decir, este mecanismo está dirigido a los insectos. Algunos de los mecanismos de defensa contra herbívoros han podido ser explicados desde hace muy poco tiempo, sobre todo en las hojas del tomate (Lycopersicon esculentum). A l respecto se han dado a conocer mecanismos generales y también específicos según la especie (fig. 9-19). Cuando una hoja es dañada, p. ej., por una larva de insecto mordedor, en la zona dañada se litera por los lípidos de la membrana (probablemente por hidrolasas o lipasas) el triple de los ácidos grasos no saturados neutros, a-ácidos linolénicos (v. 1.5.2, fig. 1-21). Estos sirven como sustancias de salida para la formación de ácidos jasmónicos (v. 7.6.6.2, fig. 7-66), cuya acumulación se puede demostrar pocos minutos después de haber sido dañada (también tras haber sido dañada por un mecanismo de defensa). Los ácidosjasmónicos activan, de forma que todavía no se conoce, los genes de defensa (en el caso del tomate, los genes para varios inhibidores de proteasas, entre otros) en las células colindantes con la zona afectada de la hoja. Tras varias horas se llegan a alcanzar grandes concentraciones en la hoja (> 100 mg kg '). El insecto mordedor ingiere cada vez más cantidad de estos inhibidores y, como consecuencia, tendrá cada vez más problemas con la digestión del alimento. Simultáneamente, debido a la proteólisis, que se presenta en las partes dañadas de la hoja del tomate, la sistemina (fig. 9-19) se subdivide en una fase anterior, la prosistemina. Esta es un aminoácido 18 de un péptido completo. La sistemina se expande como una señal sistémica de daño por el floema de todo el germen en pocas horas, lo que provoca la formación de ácido jasmónico y, con ello, la síntesis de inhibidores proteasas. Cuando un herbívoro ataca por primera vez a la planta, ésta, tras unas 24 horas, ha acumulado una gran cantidad de inhibidores, de modo que está completamente protegida en caso de que se produzca un segundo ataque. La larva de insecto solamente necesita ingerir 1 cm J de la superficie de esta hoja de tomate para morir. Mientras que, por una parte, se ha demostrado que la sistemina solamente actúa en la planta del tomate, por otra parte hay diversas pruebas que demuestran que también otras plantas liberan factores sistémicos, de tipo todavía más desconocido, ante una herida y que se protegen de forma sistémica. inducidas por un primer ataque, contra un segundo ataque. Los inhibidores de proteasas no son los únicos que pertenecen a las sustancias segregadas por una herida, sino también las proteasas, las polifenoloxidasas y varios metabolitos secundarios (en el tabaco, p. ej., la com-

514

9 Alelof isiología

tricoma tipo A: entrega de la f e r o m o n a rápida

CH 2 OH

R= -C-CH(CH3)2

d e la hoja:

liberación por herida

p-farneseno

R = —C—CH(CHJ) —CH 2 —CH3

¿L

^

tricoma tipo B

almacenamiento de o-difenol:

COOH

tricoma tipo A

ácido dorogénico

almacenamiento de oxidasas:

herida

polifenoloxidasas (PPO), peroxidasas (POD)

del contenido de la glándula: PPO/O,

R-XH

P0D/H202 quinona tricoma

oxidación

R

= proteina

X H

= "

N H

* 'OH- "SH

polimerización

X-R polímero

tipo A dañado

Fig. 9-18: Defensa preformada contra los insectos de las hojas de los tomates salvajes Solanum berthaultii (fotografía con microscopio electrónico de barrido de la superficie de la hoja; aprox. 90 x). - Según W.M. Tingey, reproducido con permiso.

9.4 Herbívoros

515

fraccionamiento proteolitico

COOH prosistemina

AVQSKPPSKRDPPKMQTD 179

sistemina

1 9 6

ácido jasmónico

especie salvaje

4

2 cm

A

transporte de sistemina por el floema

Fig. 9-19: Defensa local y sistémica contra los herbívoros en el tomate. Si la hoja sufre un daño, por ejemplo una mordedura de oruga, el octadecapéptido sistemina se libera de la proteina prosistemina debido a la proteólisis (A). Esto es un factor dañino sistémico en la planta que induce a la formación de ácido jasmónico (B). El ácido jasmónico que se libera directamente en los tejidos dañados, induce la formación de diversas proteínas, entre las que se encuentran inhibidores de proteasas. Estas proteínas hacen incomestibles los tejidos de las hojas para los herbívoros (C).

posición insecticida de nicotina; y en las brasicáceas, el tóxico glucosinolato). En general parece que en todas las plantas investigadas hasta ahora se ha formado ácido jasmónico tras haberse producido una herida y que éste ha intervenido en la activación de los genes de defensa. A favor de ello se encuentra el hecho de que más de 150 tipos de células han podido activar el metabolismo secundario por medio de jasmónicos. La función del ácido jasmónico para la defensa contra los herbívoros se muestra de forma importante en los mutantes de tomate que, tras producirse la herida, no acumulan ácido jasmónico (fig. 9-20).

9.4.2 Interacciones tritrofas Las plantas liberan constantemente sobre las hojas cantidades pequeñas de efímeros compuestos de etileno (v. 7.6.5) y. en algunos casos, isopreno (v. 6.16.2). Estos son mayoritariamente productos de la descomposición oxidativa de ácidos grasos. Los artrópodos herbívoros emplean a menudo estos compuestos para localizar las plantas que les sirven de

Fig. 9-20: Significado del ácido jasmónico para la defensa contra los herbívoros del tomate. Fotografías donde se compara la fotografía en primer plano de un mutante (indefenso, ingl.: defenseless) que ha perdido la capacidad de acumulación de ácido jasmónico tras haber sido dañado (planta de la izquierda) con una especie salvaje (planta de la derecha). Se colocaron ocho larvas de Manduca sexta en las dos plantas de ocho meses. Se abandonaron las larvas durante 13 días en las plantas y se fotografiaron. En la planta mutante no se han formado inhibidores de proteasas y las larvas están acabando con ella, mientras siguen creciendo (abajo izquierda). En comparación, la planta de especie salvaje sólo presenta una herida mínima. Estas orugas (abajo derecha) muestran signos de raquitismo. Por razones de espacio se muestran únicamente unos ejemplos típicos. - Según C.A. Ryan, reproducido con permiso

alimento. Cuando un insecto mordedor o chupador produce una herida en la planta, aumenta, por lo general, la emisión de compuestos efímeros y, al contrario que en el caso de una herida producida de forma únicamente mecánica, se modifica de forma drástica la composición cualitativa de los compuestos emitidos, en la que intervienen mezclas complejas de entre 20 o más componentes. Esta producción de «mezcla de sustancias olorosas» inducida por los herbívoros y que indican la composición característica según la especie, la edad de la planta y el estado psicológico, lleva todos los distintivos de una «llamada de socorro» química. De hecho, se conocen muchos casos (se pueden ver algunos ejemplos en la tabla 9-3) en los que los ácaros carnívoros y las avispas, ambos parásitos (que depositan sus huevos en las larvas del hospedante herbívoro), gracias a esta señal emitida por la planta, llegan a sus hospedantes. A las sustancias de alarma de las plantas (alarmonas) pertenecen en especial los terpenos de cadena abierta y en algunos casos las sustancias aromáticas como el indol o el metilsalicilato (fig. 9-21). A veces, como en el caso de Brassica oleráceo (tabla 9-3), se necesita solamente una emisión fuerte que forme constantemente derivados de los ácidos grasos (algunos ejemplos de estructura en fig. 9-21) para atraer a los parásitos. Las reía-

516

I 9 Alelofisiología

terpenoídes

\

(3)

(2)

0) 4,8-dimetil 1,3,7-nonatrios

ri"

4,8,12-trimetil 1,3,7,11-tridecate-

(4)

p-ocimeno

linalol

traeno

Fig. 9 - 2 2 : La volicitina es un componente de la doptera exigua que, cuando entra en contacto con mación de feromonas de alarma. El nivel anterior la volicitina proviene de la alimentación vegetal. volicitina se desarrollan en el insecto.

sustancias aromáticas ,OCH3 OH

(6)

metilsalicilato

indol

productos de la descomposición oxidativa de ácidos grasos CH3-C-CX

(E)-2-hexenal

saliva de la larva Spola herida, induce la fordel ácido linolénico de Las otras síntesis de la

N l H

(5)

(7)

volicitina N-(17-hidroxil¡nolenoil)-L-glutamina

o (8) 3-pentanona

(9) (Z)-3-hexeno-1 -ilo-acetato

Fig. 9-21: Ejemplos de sustancias efímeras que emiten las plantas al ser invadidas por un artrópodo herbívoro. Las sustancias (1) y (2) se encontraron muy expandidas, mientras que las (1 )-(6) se formaron solamente como consecuencia de herida no mecánica producida por un herbívoro. Las sustancias (7)-(9) son ejemplos de compuestos que se forman continuamente en pequeñas cantidades o, en caso de haberse producido una herida de forma mecánica o por un herbívoro, en cantidades más grandes. Éstas también son un elemento del olor de una pradera recién cortada.

Esta composición de volicitina (ingl.: volátiles eüciting) que aparece en Spodoptera exigua libera pequeñas cantidades (30-40 • 10 " mol es la cantidad en 2 ¡il de saliva por planta de maíz de 14 días) del compuesto característico de alarmonas (fig. 9-22). Sorprendentemente, en el caso de la mordedura local de los insectos mordedores no sólo se libera de forma local, sino que se produce una liberación sistémica de los compuestos efímeros característicos de los herbívoros. No se conoce la naturaleza de esta activación sistémica. Se ha discutido que probablemente la alarmona generada debido a la invasión de un herbívoro es también eficaz en la planta vecina, que todavía no ha sido invadida, como forma de prevención. Es decir, la planta colindante también presenta feromonas de alarma. Pero para este caso no se han encontrado documentos que lo prueben de forma convincente. Sin embargo, en una investigación en el laboratorio, se ha dado el caso de que el metilestireno del ácido jasmónico de una planta (p. ej.. Artemisia triclentata) ha reaccionado en la planta del tomate colindante y ha inducido a la formación de inhibidores de proteasas. Para llegar a este resultado, las dos plantas tienen que encontrarse a una distancia muy corta y bajo una campana de vidrio.

ciones químicas en las que interactúan tres elementos - l a planta hospedante, el herbívoro y sus parásitos- se llaman interacciones tritrofas. La formación de alarmonas características de los herbívoros se produce a partir de unos componentes en la saliva de los insectos. No hace mucho se ha podido explicar la estructura de este factor. Se trata de un L-conjugado de glutamina en la posición 17 del ácido ct-linolénico hidroxilado.

9.5 Alelopatía Álelopatía es la influencia química de una planta a otra. Se puede tratar de efectos de transporte o, más frecuen-

Tabla 9-3: Ejemplos de interacciones tritrofas entre plantas, herbívoros y sus parásitos. Herbívoro

Parásito

Planta(s)

Sustancia señal efímera de las plantas

Tetranychus urticae (ácaro araña)

Phytoseiulus persimilis (ácaro carnívoro)

Phaseolus lunatus Cucumis sativus

Terpenoides, sobre todo (1)-(4) y metilsalicilato (5)

Spodoptera exigua (gusano soldado)

Cotesia marginiventris (avispa parásita)

Zea mays, Glycine max, especies Gossypium

Terpenoides, sobre t o d o (1), (2), (4) e indol (6)

Pseudalethia separata (gusano soldado)

Cotesia kariyai (avispa parásita)

Zea mays

Terpenoides, entre otros (1), (2) e indol (6), oximas, nitrílos

Pieris brassicae (mariposa blanca de la col)

Cotesia glomerata (avispa parásita)

Brassica oleraceae

Derivados de los ácidos grasos oxidados, entre otros (7)-(9)

La numeración de las sustancias hace referencia a la fig. 9-21.

9.5 Alelopatía

517

teniente, de efectos inhibitorios. Por una parte, se puede producir a través de compuestos efímeros que alcanzan suficientes concentraciones en el espacio de difusión o convencional para ser eficaces. De este modo, el etileno posee principalmente el carácter tanto de una feromona (sustancia que transmite un mensaje y que tiene una tarea coordinante entre individuos de la misma especie) como también de una c a i r o m o n a (sustancia activa que transmite un mensaje entre individuos de especies diferentes). Se cuestiona, sin embargo, que en el aire haya una concentración de etileno suficientemente alta. También hay que observar la rapidez de la senescencia a través del etileno liberado en el transporte y el almacenamiento de la fruta (en especial si se almacenan juntas especies y tipos de grado de sensibilidad diferente; v. 7.6.5.2). También es cuestionable si la liberación de feromonas de alarma, observada en el experimento, emitidas por plantas invadidas por insectos (v. 9.4.2) presenta una señal para la activación del mecanismo de defensa contra herbívoros para las plantas colindantes que todavía no han sido invadidas. Por otra parte, muchas plantas liberan compuestos solubles a través de sus raíces que pueden impedir el crecimiento de otros rivales. Finalmente, se forman compuestos alelopáticos (en algunas especies no tiene éxito) que se transmiten al suelo por medio de los canales. Aunque se toma por cierto que las sustancias obstaculizadoras alelopáticas desempeñan una función importante respecto a la rivalidad entre las plantas, resulta difícil demostrarlo claramente, ya que también entran en juego otros efectos como la rivalidad por la luz y las sustancias alimenticias. A eso hay que añadir que muchos compuestos alelopáticos originan obstáculos no específicos para los microorganismos y animales (por lo menos en los experimentos). A ellos pertenecen muchos fenoles sencillos (p. ej., los ácidos cinámicos y sus derivados como la cumarina, v. 6.16.1) y los terpenoides (v. 6.16.2). Como el crecimiento del germen, en especial de algunas especies, se ve obstaculizado ligeramente por estos compuestos, parece plausible pensar que la germinación, al entrar en contacto con las capas más superficiales de la tierra (en especial con la corrosión de la hojas y con la putrefacción de las cáscaras del grano), disminuye la rivalidad generada tanto dentro de una especie como con otras debido al nuevo crecimiento de individuos ya asentados en el lugar. De esta forma, se libera 1,4,5-trihidroxinaftalina 4-glucósido de las hojas y frutos del nogal (Juglans regia) y se transfiere al suelo a los inhibidores de la germinación debido a la oxidación de hidrólisis (fig. 9-23). Como consecuencia de factores como la luz (sombra producida por la copa del árbol) y de la alimentación (lixiviación del suelo en la zona de la raíz del árbol) no se presentan las condiciones apropiadas para la germinación. Así, en la zona debajo de la copa del árbol apenas crecen plantas con hojas. El ejemplo más claro de alelopatía es el chaparral que se encuentra en el valle de Santa Inés, región al sur de California conocida por sus arbustos (v. 15.2.7). La vegetación característica es la Salvia leucophylla y la Artemisia californica, que está acabando con la vegetación herbácea. En un diámetro de uno a dos metros alrededor de la nombrada zona de arbustos no hay nada de vegetación. En un diámetro de tres a ocho metros crece vegetación mezquina y todavía más apartado empieza a

OH

OH

OH

O

1,4,5-trihidroxinaftalina

juglona

(hidrojuglona)

(sustancia o b s t a c u l i z a d o s d e la germinación de las semillas)

Fig. 9-23: Efecto alelopático de la juglona de la nuez (Juglans regia). La juglona obstaculiza las prolil-peptidil-isomerasas, que participan en la división de las proteínas del ciclo celular e interrumpe el ciclo celular en la fase G ; . El efecto tóxico de la juglona en los brotes que crecen rápido se debe al efecto explicado anteriormente.

desarrollarse vegetación, en especial herbáceas como por ejemplo Bromus hordeaceus. Festuca megalura y Avena fatua. El impedimento del desarrollo de las herbáceas desciende en las especies a las que no les afecta la sustancia tóxica del monoterpeno, en especial el alcanfor y el 1.8-cineol (fig. 6-123) que son liberadas por Salvia leucophylla y Artemisia californica, en especial a altas temperaturas. Los monoterpenos se concentran en capas más superficiales de la tierra debido a la absorción de coloides de los suelos arcillosos. A partir de aquí, se expanden los compuestos muy lipófilos (de forma equilibrada en la fase gaseosa) por las membranas de las células de las semillas en germinación. De forma parecida, éstos se concentran en la cutícula lipófila de las herbáceas, desde donde penetran en la membrana celular de la planta. Todavía no se ha podido explicar ni el mecanismo de toxicidad del alcanfor y del 1,8-cineol, ni el mecanismo de defensa de Salvia y Artemisia. La concentración de los monoterpenos en las zonas espesas de arbustos en regiones de altas temperaturas eleva la probabilidad de que la mezcla de aire y terpeno se inflame de forma repentina. El chaparral muere en una media de cada 25 años debido a los incendios, período de tiempo que completa un ciclo de incendio. Como consecuencia, las poblaciones de Salvia y Artemisia, así como los terpentenos del suelo son destruidos. Tiempo después, se vuelve a establecer la vegetación con su consiguiente desarrollo y expansión de los arbustos.

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TERCERA PARTE

EVOLUCIÓN Y SISTEMÁTICA La asombrosa variedad de organismos vivos en el pasado y en el presente, con las más diversas estructuras y las más variadas funciones, ha ido surgiendo en el curso de la historia de la tierra mediante proceso evolutivo. Los capítulos 10 (Evolución) y 11 (Sistemática) se ocupan de este proceso y del modelo de diversidad de organismos que resulta de él. En el capítulo 10 se describe cómo la interacción de la var i a c i ó n genética y de la selección natural produce la modificación de la composición genética de las generaciones siguientes, que finalmente desembocará en la aparición de nuevas especies, entendiéndose por selección natural el resultado de la confrontación del individuo con su medio ambiente biótico y abiótico. La relación de los organismos con su medio ambiente se describe en detalle en la parte de este manual dedicada a la ecología. Aunque la evolución es un proceso continuo y por tanto también está ocurriendo hoy en día, muchos de sus elementos escapan a la observación directa y se deben deducir de las características de los organismos vivos actuales. La teoría de la evolución acepta que los procesos observados en el presente, o deducidos de los organismos vivos actuales, han ocurrido en el pasado de la misma manera o, en general, en el pasado no ocurrió ningún otro.

<3

El capítulo 11 describe cómo se pueden ordenar los organismos vivos hoy (y en parte también en el pasado). El objetivo más importante de la sistemática es encontrar un orden, es decir, un sistema que refleje las relaciones de parentesco entre los organismos, y por tanto su historia evolutiva (filogenia), para lo cual la sistemática se sirve de un sinnúmero de caracteres, cuya información contenida en el material genético es especialmente importante. A l mismo tiempo la sistemática también necesita métodos complejos, para construir árboles genealógicos especialmente a partir de los datos obtenidos de los individuos vivos hoy en día. Los árboles genealógicos reconstruidos son siempre hipotéticos, ya que gran parte del proceso de diversificación filogenética ha ocurrido en el pasado y por tanto escapa a la observación directa, como ya dijimos anteriormente en relación con algunos aspectos del proceso evolutivo. El sistema aquí presentado, no sólo se ocupa de la diversidad de los vegetales (Glaucobionta. Rhodobionta: algas rojas; Chlorobionta: plantas verdes), sino que también incluye los organismos procarióticos (Bacteria, Archaea), mixomicetes (Acrasiobionta. Heterocontobionta) y hongos quitinosos (Mycobionta).

Figura: La diversidad de organismos vivos en el pasado y en el presente ha surgido a través del proceso evolutivo. La sistemática se ha esforzado por ordenar los organismos asi surgidos según su probable parentesco y representarlos en un árbol genealógico. Aun cuando el sistemático utilice para ello todos los caracteres que se pueden observar en ellos, hoy tiene especial importancia el análisis de la información contenida en el DNA. La figura representa los resultados del análisis de la secuencia de DNA de determinados genes de diversas adormideras (Papaver)yde géneros afines (Meconopsis, Roemeria, Stylomecon) representados en un árbol genealógico.

Agradecimientos El apartado sobre sistemática de los bacterios, hongos y plantas inferiores no se habría podido realizar en la presente forma sin la ayuda de numerosos colegas. El autor había asumido en su momento (a partir de la 32." edición) la sucesión de Kart Magdefrau (Tübingen, Munich, 1907-1999), responsable de las plantas inferiores. Ha podido constatar su gran deseo de que amplias partes del texto sobre la morfología y evolución de los distintos organismos tratados hayan sido incluidos en la redacción original del texto de Karl Magdefrau. Así el sucesor se ha basado en la labor de su predecesor, es decir, en su trabajo anterior, extraordinariamente esmerado. Quiero darle las gracias por su labor, que hizo posible tanto la continuación de la acreditada obra como su adaptación al progreso de los conocimientos. En su momento tuvieron una especial importancia en la versión definitiva del presente texto Josef Poelt (Graz, 19241995), Friedrich Ehrendorfer (Viena), Dietrich v. Denffer (GieBen) y Hubert Ziegler (Munich), por lo que aún hoy, volviendo nuevamente la vista atrás, estoy agradecido. Doy las gracias por sus valiosas indicaciones a Helmut Besl (Regensburg), Burkhard Büdel (Karlsruhe), Karl Esser (Bochum), Wolfgang Frey (Berlín), Gerhard Jurzitza (Karlsruhe), Otto Ludwig Lange (Würzburg), Michael Melkonian (Dusseldorf), Franz Oberwinkler (Tübingen), Annemarie Schmid (Salzburg), Gerhard Wagenitz (Góttingen) y a no pocos críticos. Quiero manifestar mi agradecimiento a todos los coautores, por su colaboración como colegas y su amistad a lo largo de los años y las diversas ediciones. Hans Pengler (Regensburg) ha redibujado gran parte de las figuras en los apartados de hongos, algas, musgos y helechos; también ha hecho algunas nuevas. Le agradezco su esmerado trabajo en beneficio del manual desde la 33.a edición. Regensburg. febrero 2002

Andreas Bresinsky

Aun cuando la estructura y contenido del capítulo del que soy autor difieren en muchos puntos claramente del texto de la edición anterior del STRASBURGER, estos capítulos se basan claramente en el trabajo de mi predecesor en el equipo STRASBURGER, Friedrich Ehrendorfer (Viena), por lo cual le estoy especialmente agradecido. M i profundo agradecimiento también para Volker Bittrich (Campiñas), Gudrun Clausing (Mainz), Hans-Peter Comes (Mainz), Peter Endress (Zürich), Bemhard v. Hagen (Halle). Peter Leins (Heidelberg), Jens Rohwer (Hamburgo) y Gerhard Wagenitz (Góttingen) por la revisión crítica del manuscrito o de algunas partes del mismo; para Barbara Albrecht (Mainz), Hans-Peter Comes (Mainz), Stefan Gleisberg (Mainz) y Natalie Schmalz (Mainz) por su ayuda en la búsqueda de bibliografía, y para Wolfgang Licht (Mainz) por su apoyo en la corrección y elaboración del registro. Mainz, febrero 2002

Joachim W. Kadereit

Evolución 10.1 10.1.1

522

10.1.2

Variación Variación ontogenética y plasticidad fenotípica Variación genética

10.1.2.1 10.1.2.2 10.1.2.3 10.1.2.4 10.1.2.5

Mutación génica Mutación cromosómica Mutación genómica Recombinación Herencia extranudear

525 528 530 533 536

10.1.3

Sistema de recombinación

537

10.1.3.1 10.1.3.2 10.1.3.3 10.1.3.4

Sistema de fecundación Polinización Sistema de reproducción Flujo génico y forma de vida

537 542 543 545

10.2 10.2.1 10.2.2

P a t r ó n y causas d e v a r i a c i ó n natural Selección natural Deriva genética

523 525

10.3 10.3.1 10.3.2

Especiación Definiciones de especie Especiación por evolución divergente . .

552 552 553

10.3.2.1 Especiación alopátrica 10.3.2.2 Aislamiento reproductivo 10.3.2.3 Especiación peripátrica, parapátrica y simpátrica y efecto fundador 10.3.2.4 Genética de las diferencias entre especies. . .

553 555

10.3.3 10.3.3.1 10.3.3.2 10.3.3.3 10.3.3.4

Hibridación y especiación híbrida Hibridación Especiación híbrida homoploide Hibridación introgresiva Alopoliploidía

560 560 562 563 564

10.4

Macroevolución

568

556 558

546 546 551

La Tierra está habitada por una multiplicidad de organismos con las más diferentes formas y modos de vida. Sólo en el reino vegetal y en el reino de los hongos conocemos hoy unas 360 000 especies diferentes y es posible que exista un número mucho mayor sin describir. Desde el origen de la vida, probablemente único, hace más de 3500 millones de años, esta diversidad ha ido apareciendo a través del proceso evolutivo, mediante la transformación de especies y su descendencia unas de otras. La cita de T. Dobzhansky, frecuentemente mencionada, Nothing in biology mak.es sense except in the light of evolution (nada en biología tiene sentido si no es a la luz de la evolución) es un resumen acertado del significado central del proceso evolutivo para la biología. En el presente capítulo se describen los aspectos más importantes del proceso de la evolución. En una descripción muy simplificada el proceso evolutivo está fonnado por los componentes que se especifican a continuación. Mediante la generación de descendientes, casi siempre numerosos, cada especie está potencialmente capacitada para multiplicar geométricamente el número de individuos. Así. por ejemplo, un individuo de secuoya sempervirens (Sequoia sempervirens), en el curso de su vida, casi siempre de varios cientos de años, produce un número de semillas de 10'-10"'. Incluso una pequeña plan-

ta que vive sólo unas pocas semanas como la poa anual (Poa annua) produce al final de su vida al menos unas 100 semillas por término medio. Pero este crecimiento potencialmente geométrico se ve limitado por el ambiente biótico y abiótico, de modo que el número de individuos de una especie permanece más o menos constante al menos durante períodos geológicos breves. De ahí se deduce que, estadísticamente. en la sucesión de las generaciones un individuo parental es sustituido sólo por un descendiente. Casi nunca es casual qué individuos pueden realmente sobrevivir y reproducirse, sino que esto más bien dependerá de las características de los competidores. Los individuos de una descendencia no son idénticos, porque tanto por mutación como por recombinación asociada a sexualidad y parasexualidad se produce variación genética y por tanto heredable. El mayor o menor éxito de los diferentes individuos en un medio determinado dependerá de su constitución genética. Tener un «éxito» mayor consiste en tener una tasa de supervivencia o reproducción (aptitud) relativamente superior. Esta tasa diferencial de supervivencia y reproducción de los distintos individuos desemboca en selección natural. El resultado de la interacción de mutación, recombinación y selección natural puede ser la modificación de la composición genética de las generaciones suce-

522

10 Evolución

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Fig. 10-1: Variación de las hojas basales en el interior de seis poblaciones distintas de la compuesta californiana Layia gaillardioides y diversidad entre unas poblaciones y otras. A la izquierda: poblaciones de la húmeda cordillera costera exterior; a la derecha: poblaciones de la seca cordillera costera interior. Las plantas estaban cultivadas en condiciones uniformes; cada hoja corresponde a un individuo distinto. - Según J. Clausen.

sivas, es decir, la evolución. Además de los procesos mencionados, también son importantes para el proceso evolutivo las modificaciones casuales de la frecuencia genética. Que la evolución ha tenido lugar, es algo que los científicos no discuten en la actualidad y está documentado por múltiples observaciones, entre las que se encuentran: la observación directa de la transformación de las especies en la naturaleza en el curso del tiempo (el ejemplo más conocido de este hecho es, quizá, la modificación de la frecuencia relativa de formas claras y oscuras de la polilla del abedul como consecuencia de la industrialización en Gran Bretaña, que produjo el ennegrecimiento de los troncos claros de los abedules a causa del hollín); el hallazgo de variación intraespecffica muy frecuente y de transiciones casi continuas entre muchas especies; la observación de homologías entre los organismos más diversos en el ámbito molecular y morfológico; la estructura jerárquica de estas homologías (es decir, homologías decrecientes entre especies del mismo género, géneros de la misma familia, familias del mismo orden, etc.); la documentación a través de los fósiles del surgimiento gradual de los organismos que hoy existen y la posibilidad de modificar las especies por medio de experimentos, utilizada a menudo por el hombre en sus esfuerzos por cultivar. Antes de que C. Darwin publicara su trascendente obra The Orígin ofSpecies hy Means of Natural Selection or The Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life, en el año 1859, ya se sospechaba, con frecuencia, que las especies no son constantes, sino que se transforman y todas las especies que existen y que han existido descienden de un antepasado común. El mérito de Darwin consistió, sobre todo, en haber postulado el mecanismo del cambio evolutivo, hoy generalmente aceptado. Mientras que el fenómeno de la evolución como transformación de las especies se aceptó rápidamente, el proceso de la selección natural se siguió discutiendo durante mucho tiempo. La importancia de la selección natural estuvo en controversia hasta los trabajos de A.F.L. Weismann a finales del siglo x i x , y en parte hasta mucho tiempo después. A menudo se pensaba que las «fuerzas interiores», ya descritas por J.B. de Lamarck en 1809. y la herencia de las carac-

terísticas adquiridas, desempeñan un papel importante en la transformación de las especies. Incluso a Darwin le parecieron importantes estos mecanismos. El mayor defecto de la teoría de la evolución de Darwin fue la ausencia de una teoría de la herencia convincente. Darwin no conocía los mecanismos básicos de la herencia que G. Mendel describió en Ensayos sobre híbridos vegetales (1866). La integración de la teoría de la evolución y de la genética no comenzó hasta el llamado redescubrimiento de las reglas de la herencia de Mendel, por H . M . de Vries, C.E. Correns y A. Edler v. Tschermak-Seysenegg (en el caso de De Vries y Tschermak-Seysenegg existen serias dudas de que ellos hubieran redescubierto las reglas de Mendel sin conocer su obra) en torno al cambio de siglo. Sin embargo, al principio, los primeros genetistas, por su trabajo con diferencias de caracteres, casi siempre grandes, rechazaron el cambio gradual postulado por Darwin y aceptaron que la evolución se producía más bien a saltos, por medio de las llamadas macromutaciones. Primero R.A. Fisher en 1918 demostró que también la variación continua es el resultado de la herencia de Mendel y posteriormente R.A. Fisher (1930), J.B.S. Haldane (1932) y S. Wright (1931) demostraron que la selección natural sobre la base de la genética de Mendel puede producir modificaciones genéticas. La «síntesis moderna» introducida por estos autores fue continuada después, especialmente p o r T . Dobzhansky (1937), J.S. Huxley (1942), E. M a y r ( 1 9 4 2 ) , G.G. Simpson (1944) y, en el ámbito de la botánica, por G.L. Stebbins (1950: Variation and Evolution in Plants) y puesta al alcance de una amplia comunidad científica. Desde entonces la teoría de la evolución moderna es constantemente confirmada, perfeccionada y ampliada.

10.1 Variación Si hacemos una comparación dentro de un mismo vegetal o entre dos individuos, la mayor parte de sus caracteres. por ejemplo la forma y el tamaño de las hojas (fig. I0-1), casi nunca presentan estructuras invariables, sino que tienen diferencias y, por tanto, muestran variación. Por ejemplo, el peso de las semillas en un campo de judías (fig. 10-2) varía de forma continua, es decir, que. dentro de determinados límites, se encuentra realmente cada valor registrado. La variación del número de judías en una vaina es, por el contrario, discontinua (o merística). Aquí se encuentran sólo valores enteros, no intermedios. Una forma especial de variación discontinua es el desarrollo de expresiones del carácter en una especie, sólo pocas y, casi siempre, cualitativas: por ejemplo, semillas con superficie lisa o rugosa en la espérgula, Sper gula arvensis, individuos de Corydalis cava con flores rojas o blancas. Si esta forma de variación responde a determinados criterios genéticos se habla también de polimorfismo. Se pueden comparar los caracteres y por tanto observar la variación en diferentes niveles de organización. Se pueden observar los caracteres dentro de un mismo individuo (variación intraindividual): pero también entre dos i n d i v i d u o s ( v a r i a c i ó n interindividual) que pertenecen a la misma población (grupo de individuos que crecen en un mismo lugar y tienen intercambio genético: variación intrapoblacional); entre diversas poblaciones de una especie (interpoblacional): entre diversas especies (variación interespecífica), etc.

Se pueden reconocer tres factores como causa de variación. El primero de ellos es la variación ontogenética. En este caso estructuras homologas tienen formas dife-

10.1 Variación

523

cm Timberline 3050 m

50

Mather 1400 m

Stanford 30 m

Fig. 1 0 - 2 : Curva de variación continua del peso de 712 semillas de judia procedentes de varios individuos genéticamente iguales. A: pesos en 0,1 g; B: número de judias en cada una de las clases de 0,05 g de peso. En rojo: variación real; en negro: curva teórica de azar. Los valores medios son mucho más frecuentes que los extremos, - Según W. Johannsen.

rentes en el curso del desarrollo de un individuo. Un ejemplo de esto es la modificación de la forma de la hoja a lo largo del tallo (fig. 4-66. 4-68). La segunda causa reside en la interacción entre la constitución genética de un individuo (genotipo) y su medio ambiente. Esta interacción tiene como consecuencia que, dependiendo de las condiciones ambientales, un genotipo puede manifestarse de manera diferente, es decir, puede producir diferentes fenotipos. Si se divide un individuo de la milenrama (Achitlea millefolium) en dos mitades, y las plantamos por ejemplo en la tierra baja y en la montaña, al comparar estas dos plantas, genéticamente iguales, pronto podremos apreciar diferencias (fig. 10-3). Esta forma de variación se denomina modificación y las plantas presentan plasticidad fenotípica (v. también 12.2). Finalmente, la variación también se puede encontrar porque la mayor parte de las veces los distintos individuos se diferencian unos de otros genéticamente (variación genética). Mientras que la variación ontogenética sólo es relevante para las diferencias intraindividuales y las diferencias genéticas sólo existen en la comparación interindividual, las

Fig. 10-3: Modificaciones inducidas experimentalmente en milenrama californiana (Achillea millefolium agg.: A Ianulosa, tetraploide). Fragmentos de siete individuos de una población del piso montano de Sierra Nevada (Mather) multiplicados por vía vegetativa (clones) en tres campos experimentales: Stanford (30 m), Mather (1400 m) y Timberline (3050 m). Se aprecian diferencias hereditarias entre los individuos y, entre ellas, la distinta norma de reacción de cada uno de ellos a las diferentes altitudes. - Según J. Clausen, D.D. Keck y W.M. Hiesey.

modificaciones son parte tanto de la variación intra como interindividual.

10.1.1 Variación ontogenética y plasticidad fenotípica La variación ontogenética es el diferente desarrollo de estructuras homólogas en un individuo, dependiendo de las condiciones interiores y exteriores. Encontramos ejem-

524

10 Evolución

píos sorprendentes de variación ontogenética en la modificación de la forma de los mixomicetes o la producción de diferentes formas de hojas en el desarrollo individual de las fanerógamas (fig. 4-68). La hiedra (Hederá helix) produce durante el desarrollo vegetativo hojas lobuladas características, pero desde que empieza el desarrollo reproductivo produce hojas sencillas. Si se utiliza un esqueje con hojas sencillas para la multiplicación vegetativa de las plantas, no hay un regreso a la producción de hojas lobuladas.

Numerosos experimentos han proporcionado los siguientes conocimientos generales sobre plasticidad fenotípica; •

•

También se puede interpretar como variación ontogenética el cambio de forma como consecuencia de la generación alternante entre gametófitos y esporófitos, aun cuando aquí no sólo se ve afectado un individuo, sino más bien individuos genéticamente muy parecidos que se suceden unos a otros. El cambio de forma como consecuencia de la generación alternante ha hecho que el gametófito y el esporófito de algunas algas marrones hayan sido descritos como géneros diferentes.

Se denomina plasticidad fenotípica al hecho de que un genotipo (es decir, un individuo de constitución genética fija), dependiendo de las condiciones ambientales, pueda producir diferentes fenotipos (manifestaciones). Por tanto, ya que las modificaciones surgen en el desarrollo de un individuo, es evidente que la plasticidad fenotípica no se puede separar fácilmente de la variación ontogenética. Éste es, por ejemplo, el caso, cuando la variación ontogenética es el resultado de la realización de un programa de desarrollo regulado exclusivamente de forma endógena. Es más frecuente la variación ontogenética dependiente de la recepción de una señal del medio ambiente. La compleja interacción del genotipo y de las influencias ambientales en el desarrollo del fenotipo explica que, en el fondo, a través del genotipo no se determinan los caracteres (o las diferencias de caracteres), sino más bien las diferentes posibilidades de realización del fenotipo dentro de unos límites determinados, es decir, las normas de reacción. La importante diferenciación entre genotipo y fenotipo se debe al botánico danés W. L. Johannsen. Johannsen trabajó con las semillas de individuos de Phaseolus vulgaris homozigotos por cruzamiento consanguíneo. De entre las semillas con peso diferente de cada individuo, eligió la de más peso y la de menos peso para cultivar las siguientes generaciones. Ya que el peso medio de las dos generaciones hijas así obtenidas era idéntico, Johannsen concluyó que las diferencias en el peso de las semillas producidas por un individuo eran el resultado de las influencias del medio ambiente. A l comparar las semillas de dos individuos que no procedían de un mismo progenitor. Johannsen responsabilizó de las diferencias observadas en su peso medio a la diferencia genética de estos dos individuos. Si se comparan las semillas de un individuo, la variación es debida a modificación; mientras que si se comparan las semillas de dos individuos genéticamente diferentes, es, además, genética.

La plasticidad fenotípica puede observarse con facilidad en experimento, por ejemplo, al cultivar en condiciones diferentes individuos obtenidos por multiplicación vegetativa y por tanto genéticamente idénticos (fig. 10-3). Si la m u l t i p l i c a c i ó n vegetativa no es posible (como por ejemplo en muchas especies anuales), hay que trabajar con individuos que genéticamente se parezcan lo más posible (por ejemplo hermanos). En tal caso, por supuesto, hay que considerar que las diferencias observadas pueden tener un componente genético (aunque sea pequeño).

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•

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•

Las modificaciones no son heredables. Si se cultivan los descendientes de una planta que en malas condiciones creció muy poco y en buenas condiciones mucho. esos descendientes no serán pequeños sino que serán grandes dentro de los límites de su norma de reacción. La plasticidad fenotípica que poseen los diferentes caracteres de una planta puede ser mayor o menor y el grado de la plasticidad fenotípica de diferentes caracteres no está correlacionado entre sí. Por lo general, las estructuras vegetativas (por ejemplo, altura de las plantas, forma y tamaño de las hojas) son más plásticas que las estructuras reproductoras (por ejemplo, tamaño de las llores, peso de las semillas). Pero también hay observaciones de marcada plasticidad de las estructuras reproductoras. Un ejemplo de esto es la producción de llores cleistógamas en la violeta (Viola odorata) hacia el final del período vegetativo, o la formación de semillas marrones o rojas dependiendo de las horas de luz en las especies de la sosa (Suaeda). La plasticidad fenotípica no está limitada, de ningún modo, a los caracteres morfológico-anatómicos, sino que también se puede observar en los caracteres fisiológicos y bioquímicos. El resultado de la influencia modificadora ambiental puede estar limitado espacialmente al interior del individuo. En el haya (Fagus sylvatica), la escasa iluminación produce hojas de sombra (fig. 7-73). Si se modifican las condiciones de iluminación, a lo largo del eje sobre una hoja de sombra puede formarse la siguiente como hoja de sol. Las modificaciones exigen influencias ambientales específicas. En el algodón, por ejemplo, el número de entrenudos está en correlación con la disponibilidad de nitrógeno y es independiente de la oferta de agua, pero la longitud de los entrenudos, en cambio, sí depende de la disponibilidad de agua. Los individuos de una especie se pueden diferenciar en el grado de plasticidad fenotípica de un carácter analizado. El cultivo experimental de ocho clones de 192 genotipos de Bramus hordeaceus en diferentes condiciones de suelo, abonado y horas de luz. ha demostrado. por ejemplo, que la plasticidad de la duración del desarrollo y del tamaño de la inflorescencia tiene una distribución normal: es decir que relativamente pocos de los 192 genotipos muestran plasticidad mínima o grande en los caracteres observados y que la mayor parte de los genotipos muestran plasticidad media. También pueden observarse diferencias en la plasticidad de los caracteres homólogos en tre las poblaciones de una especie (y aún mayores entre las especies). El grado de la plasticidad de un carácter es hereditario y se puede seleccionar.

Los últimos dos resultados documentan que la capacidad en relación con la plasticidad fenotípica tiene base genética. La plasticidad fenotípica contribuye tanto a la variación intraindividual como a la interindividual. Así, un individuo de ranúnculo acuático (Ranunculus aquatilis), depen-

525

10.1 Variación

diendo de las horas de luz y de la posición de los profilos, por debajo o por encima de la superficie del agua, produce hojas muy divididas bajo el agua, y sobre la superficie o por encima de ella, casi siempre, sólo lobuladas (fig. 4-68). Si se compara una hoja de dos individuos de ranúnculo acuático colocada a lo largo del eje en la misma posición, puede suceder que en un individuo la hoja esté finamente dividida (si se colocó bajo el agua y con unas condiciones adecuadas en cuanto a las horas de luz) y en el otro sólo lobulada.

10.1.2 Variación genética A u n cuando la variación ontogenética y la variación como resultado de la plasticidad fenotípica son importantes para la adaptación de un genotipo a su ambiente y. por tanto, tienen un significado evolutivo, la variación genética es el factor más importante para el proceso de modificación evolutiva. Por ejemplo, la variación genética del fenotipo de individuos de la misma población o especie se puede comprobar cultivando estos individuos bajo idénticas condiciones y comparando las características o estructuras ontogenéticamente homologas. Únicamente mediante este proceso se puede reconocer qué porcentaje de las diferencias observadas tiene su causa en las diferencias genéticas. Las principales fuentes de variación genética son la mutación y la recombinación. La mutación como modificación espontánea (o inducida experimentalmente) del material genético puede ocurrir a muy diferente nivel y en todos los genomas de las células vegetales. Se puede m o d i f i c a r la secuencia de D N A de un gen ( m u t a c i ó n génica), la estructura de los cromosomas ( m u t a c i ó n c r o m o s ó m i c a ) y, finalmente, todo el genoma ( m u t a c i ó n genómica). En todas las mutaciones hay que tener muy presente el hecho que se producen al azar, es decir, que no hay ninguna posibilidad de predecir la especie y el lugar de una mutación y que no están orientadas ni tienen ninguna relación con las condiciones de selección a las que un individuo está expuesto. Un ejemplo del carácter no orientado de las mutaciones es la evolución de la resistencia a los herbicidas en las plantas. Se llevan sacando al mercado muchos herbicidas en diferentes partes del mundo (por ejemplo en Europa y en Norteamérica) aproximadamente desde hace el mismo tiempo y en una concentración más o menos igual. A pesar de que con ello se han establecido unas condiciones uniformes de selección (al menos para este factor), se puede observar que una misma especie ha producido genotipos resistentes a los herbicidas en una región y en otra no. Un ejemplo de esto es la bolsa de pastor (Cap,sella bursa-pastoris), extendida por todo el mundo, de cuya resistencia a los herbicidas hay informes provenientes de Polonia en 1984, siendo los únicos conocidos hasta ahora. También la observación de que la grama morada (Echinochtóa crus-galli) se ha hecho resistente a los herbicidas en Norteamérica por mutación del genoma de los plastidios, y en Europa, en cambio, por mutación del genoma nuclear, documenta que una selección uniforme no produce igual mutación.

10.1.2.1 Mutación génica Las mutaciones génicas son puntuales, del código de lectura, o causadas por la actividad de elementos genéticos móviles, llamados transposones (fig. 10-4). En caso de mutaciones puntuales, se cambia un nucleótido por otro. Si se trata del intercambio de dos nucleótidos purínicos o pirimidínicos, se habla de transición. Por el contrario, en el intercambio de una purina por una pirimidina o viceversa hablamos de transversión. En las mutaciones del código de lectura se introducen uno o varios nucleótidos en la secuencia existente (inserción ) o desaparecen de ella (deleción). Esto tiene como consecuencia que la secuencia de D N A siguiente a la inserción o a la deleción se va a leer de forma alterada a causa del desplazamiento del código del triplete. La causa de las mutaciones del código de lectura y de las puntuales son errores al azar en la replicación del D N A cuando se produce una reparación errónea de éste. Las transiciones pueden producirse porque se introduce en la secuencia en lugar de la forma amino habitual de la adenina o de la citosina. la forma tautomérica imino, mucho más rara, o en lugar de la forma ceto de la guanina y de la timina. la forma enol, igual que antes mucho más rara (fig. 10-5). Así, por ejemplo, la forma imino de la adenina puede emparejarse con la citosina en vez de con la timina. y la forma enol de la guanina, con la timina en vez de con la citosina. Las transversiones pueden presentarse cuando surgen huecos en la secuencia por pérdida de nucleótidos (depurinización y depirimidización). Cuando hay un hueco en la secuencia producido por la pérdida de la guanina, en el de enfrente se in-

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sustitución de la base marcada

' i

A U G A U G G G A CUA GUU C G A GGC A U A A U U 1

l

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B

1

1

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Met

l

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1

l

1

1

1

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l

1

1

lie

lie

A U G A U G GGA CUA GUU C G A GGC A U A A U U

1

1

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1

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1

1

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l Leu

Val

1

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1

l

I

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i

I

1 lie

He

deleción de la base i AUG AUG GAC UAG

Met

Met

Asp

[

marcada

UUC

GAG GCA UAA

UU

Stop

Fig. 10-4: Mutación puntual (A) y del código de lectura (B). A: La sustitución del nucleótido marcado (G en vez de A) da como resultado el montaje de otro aminoácido (Met en vez de lie). B: La deleción del nucleótido marcado modifica el código de lectura y por tanto la secuencia de aminoácidos. La aparición de un codón stop en el nuevo código de lectura provoca la interrupción de la síntesis de la proteína. - Según K.F. Fischbach de W. Seyffert.

526

10 Evolución

A H

B

H

\

- C * % \

/

dR

//

-c

N-C

\

en,

N - H~O

/

w

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\ .

dR

/

c - CH // w N CH

\

/

c- N

\ .

//

N- H

Fig. 10-5: Forma amíno e ¡mino de la adenina (A) y forma ceto y enol de la guanina (B). La forma rara imino de la adenina emparejada con la citosina en lugar de con la timina; la forma rara enol de la guanina emparejada con la timina en lugar de con la citosina. - Según K.F. Fischbach, de W. Seyffert.

O

dR

H

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\

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H

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H

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\

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CH

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o

citosina f o r m a amino

forma celo

Z 1 X 0

H \

\ ^ N-C / \ dR N

guanina

timina f o r m a ceto

adenina f o r m a amino

\

H

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o- H-O

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dR

N-C

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\

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/

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N- H O

C- c C- N

//

w / \

CH dR

H adenina

forma imino

citosina forma a m i n o

guanina

forma enol

troduce preferentemente adenina. Si el hueco en la hebra con la pérdida de guanina se rellena con timina como pareja de la adenina, el resultado es una transversión de GC a AT. Las mutaciones del código de lectura se dan con frecuencia en aquellos sectores de la secuencia en los que varios nucleótidos análogos siguen los unos a los otros. El deslizamiento de la D N A polimerasa puede hacer que durante la síntesis de D N A se salte un nucleótido en la hebra matriz. Esto da como resultado la pérdida del nucleótido correspondiente en la siguiente ronda de replicación, es decir, una deleción. Igualmente puede suceder que en la hebra recién sintetizada se intercale un nucleótido adicional, con lo que se produce una inserción. Los transposones son elementos genéticos, que se multiplican de forma autónoma y disponen de capacidad para cambiar de lugar en el genoma. Esta capacidad se logra porque los transposones contienen la información genética para un enzima (transposasa), que puede reconocer y cortar tanto las secuencias objetivo en el genoma, como los extremos del transposón. Además los transposones pueden disponer de los enzimas celulares necesarios para la replicación. Si los transposones se insertan en los genes se puede destruir la función génica y por tanto producirse una mutación.

Mediante la mutación de los genes se forman los alelos, que, por tanto, pueden definirse como las diferentes formas de un gen. que proceden unas de otras. Si un individuo diploide (con dos cromosomas homólogos en cada caso) contiene dos alelos iguales, es homozigoto para el gen considerado. Si los dos alelos son diferentes, es heterozigoto. Mientras que en un individuo diploide sólo pueden presentarse dos alelos de un gen, una población puede contener varios alelos (alelia múltiple). Los alelos de un gen pueden ser no sólo totalmente dominantes (el alelo determina al fenotipo) o recesivos (el alelo no es reconocible fenotípicamente), sino que también existe la posibilidad de d o m i n a n c i a incompleta (posibilidad de reconocer una parte más o menos grande de ambos alelos en el fenotipo); así pues, la constitución intermedia del fenotipo en el carácter considerado es un caso especial de

timina forma ceto

dominancia incompleta. La codominancia (posibilidad de reconocer totalmente ambos alelos en el fenotipo) se suele encontrar en el ámbito de las proteínas. En la bibliografía más antigua se suele denominar a los genes y a sus alelos con una letra. Si la letra es mayúscula, significa dominancia del alelo; si la letra es minúscula significa recesividad. Así el alelo del color de flor rojo y dominante de la boca de dragón (Antirrhinum majus) es designado con una R% y el del color de flor blanco y recesivo con una r. En la bibliografía reciente se suelen encontrar abreviaturas de tres letras para los genes y sus alelos. Con independencia de la dominancia o recesividad, los alelos salvajes se escriben en letra mayúscula y los alelos mutados en minúscula. Siempre se utiliza la letra cursiva para designar a los genes y a los alelos.

Para los genes eucarióticos se indica una tasa de mutación de 1 mutación por gen porcada 1()5-10"gámetas. Pero si se observan con exactitud todos los caracteres, se puede comprobar la variación de las tasas de mutación. En el maíz (Zea mays) la biosintesis de la antocianina tiene una tasa de mutación de 4,92 • 10 'gámetas, pero la formación de frutos rugosos en vez de lisos tiene una tasa de mutación de 1,2 • 10 ". Según esto las mutaciones observadas fenotípicamente no son necesariamente homologas genéticamente, es decir, no necesariamente han cambiado de la misma manera el mismo tramo de secuencia de D N A . Estos datos sobre las tasas de mutación, cuya magnitud también depende en gran medida del método de observación aplicado, se refieren a las llamadas mutaciones espontáneas, de cuya aparición no se puede reconocer ninguna causa exterior. Se pueden inducir tasas superiores de mutación, por ejemplo, mediante radiación ionizante, rayos U V y los más diversos productos químicos mutágenos. La tasa de mutaciones reconocibles fenotípicamente se puede determinar cruzando individuos homozigotos dominantes para un gen con individuos homozigotos recesivos en el mismo gen (AA x aa). Sin mutaciones hay que esperar que todos los indivi-

10.1 Variación

527

dúos híbridos tengan la constitución genética Aa y por tanto en el fenotipo son iguales al progenitor homozigoto dominante. Los individuos que tienen el fenotipo del progenitor homozigoto recesivo deben haberse formado de la fusión de un gámeta mutado (<4 —> a) del progenitor dominante homozigoto con un gámeta del progenitor homozigoto recesivo. La frecuencia de los fenotipos recesivos permite determinar las tasas de mutación.

Si se parte de una tasa de mutación media de 1 • 10 \ y si se considera que las plantas superiores (según las mejores estimaciones de las que disponemos para Arabidopsis thaliana) tienen unos 25 500 genes (cuadro 7-1. fig. 7-4), se llega al resultado de que aproximadamente el 20 % de los gámetas son portadores de mutaciones. Con este valor, por mucho que pueda oscilar para diferentes genes, se pone de manifiesto que la modificación genética debida a mutación es un fenómeno frecuente. La probabilidad de mutación no está distribuida por todo el D N A , sino que hay tramos de mayor y menor frecuencia de mutación. Esto se debe posiblemente a que la probabilidad de mutación de un nucleótido depende de sus vecinos. La tasa de mutación está también bajo control genético, ya que las mutaciones puntuales y las del código de lectura dependen esencialmente de la exactitud de la replicación del D N A y de la eficiencia de los mecanismos para su reparación. Las mutaciones en los enzimas de la replicación y reparación del D N A pueden influir sobre la tasa de mutación. Por consiguiente, los genes de estos enzimas también pueden ser denominados genes mutantes. Las tasas de mutación en el genoma de los plastidios y en el mitocondrial son inferiores, en comparación con el genoma nuclear. El intercambio de nucleótidos, medido como sustitución por posición en la secuencia por año, se puede encontrar en el genoma nuclear con una frecuencia media de 5-30 - 10", en el genoma de los plastidios de 1-3 - 10 ' y en el mitocondrial de 0,2-1 • 10

El efecto de las mutaciones sobre el producto génico codificado puede ser muy diferente. En las mutaciones silenciosas, como consecuencia del código genético degenerado, no se intercambia ningún aminoácido mediante la mutación y por tanto no hay ningún efecto. L o mismo sucede en las mutaciones neutrales, en las que como consecuencia de la mutación se produce intercambio de aminoácidos, pero la función de la proteína afectada no cambia. Si el intercambio de aminoácidos influye en la función del producto génico, entonces se habla de mutaciones de sentido erróneo. Aquellas mutaciones en las que un triplete que codifica un aminoácido muta a un codón stop ( m u t a c i ó n sin sentido) o las mutaciones del código de lectura, en las que tras la mutación surge un producto génico completamente diferente, tienen un fuerte efecto sobre el producto génico. En ninguno de los dos casos se forma un producto génico funcional. El que las mutaciones, más allá de su efecto sobre el producto génico, también tengan influencia sobre el fenotipo de una planta (fig. 10-6), depende de que se expresen los genes mutados en la fase haploide o diploide. En la generación esporofítica diploide hay muchas mutaciones que no se pueden reconocer fenotípicamente porque son recesivas. Esta observación se explica porque en un organismo diploide cada gen está duplicado. Sin embargo, después de la mutación de uno de estos dos genes el producto génico no modificado puede ser formado por el alelo no mutado.

Fig. 10-6: Mutantes génicos en la boca de dragón (Antirrhinum majus). Porte general: A normal, B enano, C de floración temprana. Forma de la flor: D normalmente zigomorfa, E radiada, F espolonada. - Según H. Stubbe.

El efecto de las mutaciones también depende de la función que tenga un gen en la organización jerárquica, por ejemplo, de los procesos de desarrollo o de metabolismo. Si un gen tiene una función reguladora superior, entonces el efecto de una mutación puede ser dramático. Un ejemplo de esto bien investigado en los últimos años, especialmente en Arabidopsis thaliana y en la boca de dragón (Antirrhinum majus) son los genes que determinan la identidad de los órganos florales. La mutación de estos genes que codifican los factores de transcripción y por tanto intervienen en la función de los genes subordinados jerárquicamente, puede hacer que, en vez de flores con el orden normal de sus órganos (sépalos, pétalos, estambres y carpelos), se originen flores con órganos en un orden distinto, por ejemplo carpelos, estambres, estambres, carpelos, o sépalos, sépalos, carpelos, carpelos (v. 7.4.3). Un gen puede influir en varios caracteres de un fenotipo, debido tanto a la organización jerárquica de los genes y a la existencia de cadenas de efectos génicos y de biosíntesis a ella asociadas, como también a la participación de un producto génico en diversas estructuras de la planta (pleiotropía). Son ejemplos de esto el efecto que tienen los genes que deciden el color de las flores del alhelí encarnado (Matthiola im ana) sobre la pilosidad de las plantas (la homozigosis de los alelos recesivos que producen la suspensión de la biosíntesis del colorante da lugar a plantas glabras), y los genes de la antocianina del guisante, que influyen en el color de las flores, las vainas, las semillas y las estípulas; por el contrario, los caracteres, con frecuencia, están influidos por varios genes (poligenia). Finalmente también se observan interacciones de distinto tipo entre genes no homólogos, que se agrupan bajo el concepto de epistasis.

528

10 Evolución

La mayor parte de las mutaciones tienen efecto negativo, es decir, la aptitud del individuo afectado se reduce. Esto se puede entender porque la estructura de un gen es el resultado de una evolución larga y adaptativa, de tal forma que la probabilidad de mejorar por medio de una mutación al azar y no orientada es muy escasa. Una mutación bien conocida del genoma de los plastidios con gran efecto fenotípico es un determinado mecanismo de resistencia a los herbicidas. Los herbicidas triazina desarrollan su efecto vinculándose a una proteína (Q B ) del fotosistema II y con ello interrumpen el transporte fotosintético de electrones. La resistencia a los herbicidas, por ejemplo en el cenizo (Chenopodium álbum) y en la poa anual (Poa annua) se ha originado porque, a causa de una mutación puntual en el gen de los plastidios psbA. se ha producido un intercambio de aminoácidos (glicina en lugar de serina) en la posición 264 de la proteína Q h , con lo que se ha reducido mucho la vinculación del herbicida a la proteína. La mutación del genoma mitocondrial puede ser causa de la esterilidad polínica de las plantas, que suele aparecer espontáneamente. Sin embargo, estas mutaciones no son génicas, sino reconstrucciones del genoma mitocondrial. La mutación producida por un transposón es responsable de la diferencia entre semillas lisas y rugosas del guisante (Pisum sativum)% observada y analizada genéticamente por G. Mendel. En este caso se produce inhibición mediante la inserción de un transposón en un gen que codifica para la ramificación del almidón y por tanto para el contenido en agua de las semillas. El mayor contenido en agua de las semillas de individuos mutados produce mayor desecación y rugosidad en la superficie de las semillas maduras. Las flores claras con manchas rojas de la boca de dragón también son el resultado de una mutación debida a un transposón. Las manchas rojas aparecen cuando la biosíntesis de antocianina en la flor, inhibida por la presencia del transposón Tam3. se restablece en algunos tramos de la corola por la pérdida de este transposón. Este último ejemplo pone de manifiesto que las mutaciones producidas por transposones pueden producir variación genética entre los tejidos de un individuo. Así pues, la invariabilidad intraindividual del genotipo debe relativizarse.

10.1.2.2 Mutación cromosómica Las mutaciones cromosómicas se deben fundamentalmente a roturas en los cromosomas que pueden originarse espontáneamente o por la actividad de los transposones. A l igual que para las mutaciones génicas, también se puede inducir experimentalmente el incremento en la frecuencia de las mutaciones cromosómicas. Dependiendo del número de roturas que haya y del comportamiento de los fragmentos cromosómicos así originados, se pue den distinguir las siguientes mutaciones cromosómicas (fig. 10-7): • Se denomina deleción la pérdida de un trozo de cromosoma terminal. La pérdida del telómero que esto conlleva tiene como consecuencia que las cromátidas hermanas surgidas después de la replicación del cromosoma mutado, se fusionan una con otra por los extremos mutados, de lo que resulta un cromosoma con dos centrómeros, que se rompe en la siguiente división celular. La continuación de este proceso de fusión y rotura es conocida como ciclo de puente de rotura y fusión. Las deleciones no suelen dar como resultado una modificación estable de la estructura de los cromosomas.

• Cuando hay dos roturas intracromosómicas y se pierde el trozo central, se habla de deficiencia. Si un individuo es heterozigoto para un cromosoma deficiente, es decir, contiene un cromosoma mutado y uno no mutado, se puede reconocer la deficiencia a partir de un determinado tamaño del trozo de cromosoma perdido, por la formación de una curvatura en forma de bucle en los bivalentes de la meiosis. Este bucle contiene los segmentos de cromosoma no mutado, que se han perdido en el mutado y por tanto no encuentran pareja para el apareamiento. • Si un fragmento de cromosoma surgido mediante dos fracturas no se pierde, como en el caso de la deficiencia, sino que se reinserta en otro cromosoma con un punto de rotura, el resultado es una duplicación. En este proceso el fragmento puede reinsertarse en el cromosoma homólogo, pero también en uno no homólogo. Si en la inserción en el cromosoma homólogo los segmentos duplicados se siguen directamente el uno al otro, pueden tener la misma orientación (duplicación en tándem), o contraria (duplicación invertida). También las duplicaciones (cuando se insertan en cromosomas homólogos) se pueden reconocer en individuos heterozigotos por la formación de una curvatura en forma de bucle en el apareamiento meiótico. • Se denomina inversión a una mutación cromosómica en la que un fragmento de cromosoma surgido mediante dos roturas se reinserta en el mismo lugar pero en orientación contraria. En el caso de una inversión pericéntrica. el centrómero está situado en el segmento invertido: por el contrario, en una inversión paracéntrica, no forma parte de él. Los individuos heterozigotos para una inversión se pueden reconocer en la meiosis por la formación de un bucle de inversión característico. • Finalmente en las translocaciones, un segmento cromosómico es transferido a otro cromosoma no homólogo. Si estas translocaciones son recíprocas, es decir, si se produce un intercambio de fragmentos entre dos cromosomas no homólogos, se forman, en individuos heterozigotos para esta translocación recíproca, figuras de apareamiento cruciformes, en las que intervienen cuatro cromosomas. Un caso especial de translocación es la fusión de dos cromosomas acrocéntricos (translocación robertsiana/fusión). Las mutaciones cromosómicas pueden tener un efecto fenotípico directo muy diferente. Las deleciones y las deficiencias, especialmente, dependiendo de la función de los genes afectados en el fragmento de cromosoma perdido, pueden dar como resultado gámetas letales, o en caso de homozigosis del cromosoma mutado, ser letales en el organismo diploide. En caso de heterozigosis en el cromosoma mutado, la deleción, la deficiencia y también la duplicación de la información genética pueden alterar el e q u i l i b r i o génico. Las lasas de expresión de los genes de un genoma están reguladas con precisión las unas por las otras. Si esta regulación se altera, tiene como consecuencia el aumento o disminución de aquéllas, ya que la cantidad de producto génico es proporcional al número de copias génicas y de alelos.

Finalmente la expresión de un gen también depende de su posición en el genoma. La modificación de la posición por mutación cromosómica puede influir sobre el

10.1 Variación

D

deleción

a b e

B

r

d

e

f

q

.

inversión a

béc

a

b

f

a

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h

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q

h

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h

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b

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i

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a

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i

deficiencia a b

529

b

c

d

h

i

b

translocación

k

duplicación

a b e

a b

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e

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a b

c

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h

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v

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* a b

c

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q

f

h

g

h

i

k

Fig. 10-7: Mutaciones cromosómicas. A Deleción: pérdida de un trozo de cromosoma terminal (h hasta k). B Deficiencia: pérdida de un trozo de cromosoma intercalar (e hasta g). En un individuo heterozigoto para una deficiencia, se puede reconocer una deficiencia por la formación de una curvatura en forma de bucle en el cromosoma no mutado. C Duplicación: duplicación de un trozo de cromosoma intercalar (g hasta i). En un individuo heterozigoto para una duplicación, se puede reconocer a ésta por la formación de una curvatura en forma de bucle en el cromosoma mutado. D Inversión: inserción de un trozo de cromosoma intercalar (c hasta f) en orientación contraria. En un individuo heterozigoto para una inversión, ésta forma un bucle de inversión. E Translocación: transmisión recíproca de trozos de cromosoma terminales (f, x-z) en cromosomas no homólogos. En un individuo heterozigoto para una translocación recíproca se producen en la meíosis figuras cruciformes de apareamiento de cromosomas. - Según 0. Hess de W. Seyffert.

fenotipo como efecto de posición, cuando la expresión de un gen se ve alterada por ejemplo por sus nuevos vecinos en los tramos heterocromáticos de los cromosomas. Las mutaciones cromosómicas, además del efecto fenotípico directo en el organismo mutado, tienen otras consecuencias en la evolución. La duplicación de los genes puede dar origen a nuevas familias génicas. Estas familias, por una parte, pueden facilitar la síntesis de grandes cantidades de producto génico y. por otra, posibilitar la diversificación de la función proteica. U n ejemplo de la gran necesidad del producto son las proteínas almacenadas en las semillas. En el caso del maíz (Zea mays), la proteína zein constituye aproximadamente la mitad de estas proteínas. La zein está formada, entre otros, por polipéptidos con un peso molecular de 19 000 o 22 000. Es probable que en total codifiquen al menos 54 copias génicas para el producto génico más pequeño y 24 para el más grande. Estos genes están repartidos al menos en-

tre tres cromosomas. En la familia de las proteínas de fijación de la clorofila a/1"), que abarca numerosos genes, se ha encontrado una gran diversificación en la función de la fijación del pigmento. La divergencia secuencial en los tramos de estos genes codificadores puede ser superior al 55 %.

Además, la alteración del ordenamiento espacial de los genes mediante mutaciones cromosómicas influye de diferente modo en la p o s i b i l i d a d de recombinación de los genes. Así, genes que están relacionados por sus funciones, por las mutaciones cromosómicas, pueden llegar a tener vecindad espacial directa, lo cual disminuye la probabilidad de su recombinación. Un ejemplo al respecto es el locus de autoincompatibilidad de las primaveras heteromorfas (v. 10.1.3.1). Las posibilidades de recombinación se reducen, por ejemplo, cuando un individuo es heterozigoto para una inversión pericéntrica. Si se produce un crossing over en el sector del bucle de inversión, entonces se originará un cromosoma

530

10 Evolución

Fig. 10-8: Efecto de barrera de una mutación cromosómica. A Esquema del par de cromosomas modificado, en su forma inicial (en negro) y en su forma mutante (en rojo); se señala la posición de algunos genes típicos (a, b, c, d), los puntos de ruptura y el giro del segmento afectado. B Meiosis en F ,: apareamiento de los cromosomas de estructura distinta y crossing-over en el segmento invertido. C A consecuencia de ello, en la anafase I puente con dos centrómeros y fragmento desprovisto de centrómero; ambos son eliminados; sólo resultan viables los gámetas con cromosomas inalterados de la forma original y del mutante. - Según G.L. Stebbins.

acéntrico u uno dicéntrico; ambos se perderán en el curso posterior de la meiosis. Ya que de esta forma surgen gámetas no equilibrados en cuanto a los cromosomas y, probablemente, no viables, el sector del cromosoma invertido está protegido, finalmente, de recombinación (fig. 10-8). En algunas especies de la onagra (Oenothera) también hay recombinación restringida, a causa de las mutaciones cromosómicas, en este caso translocaciones: estas translocaciones, que son numerosas e incluyen a todos los cromosomas, han originado cromosomas que, en caso de heterozigosis, no forman bivalentes en la meiosis, sino más bien, por homología de los segmentos finales de diferentes cromosomas, están alineados en cadenas (fig. 10-9). De esta forma se originan sólo gámetas con la dotación cromosómica materna o paterna. Esta heterozigosis compleja permanente se mantiene porque el encuentro de gámetas de la misma configuración cromosómica da como resultado zigotos inviables. debido al efecto de los factores letales.

Finalmente, las mutaciones cromosómicas (especialmente las translocaciones) también pueden alterar el número de los cromosomas (fig. 10-10). Este mecanismo de modificación del número de cromosomas se llama también disploidía. La frecuencia de las mutaciones cromosómicas parece que es muy diferente en los distintos grupos de parentesco. La comparación de mapas genéticos de acoplamiento elaborados por m e d i o de caracteres moleculares, muestra que los cromosomas del trigo, de la cebada y del centeno son los más ampliamente colineales, es decir, el ordenamiento lineal de los genes está poco alterado. A l contrario, dos especies de girasol estrechamente empa-

rentadas se diferencian en diez mutaciones cromosómicas. No sólo se conocen las mutaciones cromosómicas del genoma nuclear, sino también las de los genomas de los orgánulos. Mientras que en el genoma de los plastidios son relativamente raras, y también por eso están aludiendo a grupos de parentesco muy sistemáticos, las alteraciones en el sistema mitocondrial son extraordinariamente raras. El motivo de esta diferencia consiste en que, al contrario de lo que sucede en el genoma de los plastidios, el mitocondrial contiene muchísimas secuencias en varias copias. Esto permite el apareamiento y, por tanto, la recombinación en el interior del genoma mitocondrial.

10.1.2.3 Mutación genómica Las alteraciones del número de cromosomas por otros mecanismos distintos de la disploidía, anteriormente descrita, se denominan mutaciones genómicas. Se suelen producir durante la mitosis o la meiosis, cuando se altera la distribución de las cromátidas o de los cromosomas en sus células hijas. Si no se ve afectado todo el genoma, sino sólo un único o unos pocos cromosomas, se habla de aneuploidía. Si durante la meiosis II no ocurre la separación de las cromátidas de un cromosoma (no-disy u n c i ó n ) , una de las células haploides que resultan contiene un cromosoma extra, que le faltará a otra célula haploide. Este mecanismo puede alterar el número de cromosomas de las especies. Para llegar a saber si la alteración del número de cromoso-

Fig. 10-9: Heterozigosis compleja permanente. En algunas especies de la onagra (Oenothera), debido a numerosas translocaciones, que abarcan a todos los cromosomas, se han originado cromosomas que en caso de heterozigosis no forman bivalentes en la meiosis, sino que debido a la homología de los segmentos finales de diferentes cromosomas están alineados en cadenas. Asi surgen sólo gámetas con la dotación cromosómica paterna o materna.

10.1 Variación

Chaenactis

gtabriuscula

¡¡¡¡¡i 1

I

fremontii

A

IV

II

III III

IV IV

V

•

¡im

Fig. 10-10: Alteración del número de cromoso-

VI

V + VI

531

v

vi

vi V +VI

mas por mutación cromosómica. A Cariograma haploide de dos especies próximas de Chaenactis (asteráceas) con 2n = 12 y 2n = 10. B Esquema de la translocación diferencial recíproca y de la pérdida de un fragmento. C Apareamiento meiótico de los cromosomas en F t . - A según D.W. Kyhos; B y C según F. Ehrendorfer.

V + VI

B

mas se debe a la disploidía o a la aneuploidía, es necesario investigar el apareamiento de los cromosomas en la meiosis de los individuos híbridos aptos.

Si todo el genoma de una célula se ve afectado por los errores durante la división celular, se producen alteraciones euploides del numero de cromosomas. La forma más frecuente de las mutaciones genómicas euploides es la poliploidía. El número de cromosomas haploide de un organismo se representa en las fórmulas con una x; por tanto los individuos diploides tienen una dotación de cromosomas de 2x; y los poliploides: 4x (tetraploides), 6x (hexaploides), 8x (octoploides), etc. Los múltiplos pares del genoma haploide son ortoploides. Naturalmente también existe la posibilidad de que se originen genomas anortoploides: con dotación triple de cromosomas 3x (triploide); 5x (pentaploide). etc. El genoma de un organismo tetraploide con un número haploide básico de x = 7 se designa como 2n = 4x = 28. Con esto se expresa que la meiosis de este organismo es normal y sólo se pueden observar bivalentes.

La poliploidía somática ocurre cuando en una división celular mitótica tiene lugar la replicación de los cromosomas, pero no llega a haber división nuclear ni celular y, por tanto, se forman núcleos de restitución con doble número de cromosomas. Este fenómeno también puede ser inducido en experimento, por ejemplo, aplicando colquicina, alcaloide obtenido del cólquico, que inhibe la formación del huso mitótico, pero no la división de los cromosomas. La poliploidía somática también puede formaren un individuo tejidos endopoliploides. Un ejemplo al respecto es el tapete de las anteras, que, con frecuencia, es endopoliploide, y sus células pueden contener numerosas dotaciones cromosómicas. Si las cromátidas de un cromosoma no se separan, se originan los llamados cromosomas gigantes. Tales estructuras, frecuentes, por ejemplo, en los dípteros, se pueden encontrar en las plantas en las células del saco embrionario.

La poliploidía somática tiene importancia evolutiva, cuando los tejidos poliploidizados, han participado en la formación de los órganos de reproducción y, por tanto, se pueden formar gámetas con doble número de cromosomas. Esto está documentado para Prímula x kewensis, un híbrido estéril entre P. verticillata y P. floribunda. La poliploidización somática en un individuo de este híbrido fue la causa de que se formara espontáneamente una inflorescencia fértil; sin dicha poliploidización hubiera sido estéril.

En caso de poliploidía generativa, se produce la fusión de los gámetas no reducidos. Todas las plantas forman gámetas no reducidos y, por tanto, diploides, con una fre-

cuencia mínima (por término medio en el 0,57 % de los casos investigados; la frecuencia de las ovocélulas y de los granos de polen no reducidos parece que no es diferente), debido a una meiosis errónea. En algunas especies del maíz (Zea mays) se han observado granos de polen no reducidos con una frecuencia de por lo menos 3,5 %. La frecuencia de la formación de gámetas no reducidos tanto puede ser controlada genéticamente como depender de las circunstancias ambientales. Las altas o bajas temperaturas o la falta de alimento dan como resultado, p. ej., el aumento de esta frecuencia. Si dos gámetas no reducidos se fusionan entre sí, se produce un organismo tetraploide en un solo paso. Pero es probable que la poliploidización generativa tenga lugar en dos pasos, ya que los gámetas no reducidos son poco frecuentes. En un primer paso se origina un individuo triploide (3x) por fusión de un gámeta reducido normalmente (x) con un individuo no reducido (2x). En este caso la ovocélula parece actuar con más frecuencia como gámeta no reducido. Si un gámeta triploide no reducido de este individuo se une con un gámeta reducido normalmente, se origina un individuo tetraploide (4x). En las plantas triploides. la frecuencia de los gámetas triploides no reducidos es claramente superior (5 %) a la frecuencia de la formación de gámetas no reducidos en individuos diploides. Pero las plantas triploides también forman gámetas haploides y diploides, y en la mayoría de sus gámetas más o menos la mitad del número de cromosomas es triploide.

En los poliploides se distinguen diferentes formas de poliploidía, dependiendo del grado de homología de los genomas combinados en los individuos poliploides. Si los genomas combinados son homólogos se habla de autopoliploidía; si por el contrario los genomas se diferencian hay alopoliploidía (v. 10.3.3.4). La auto y la alopoliploidía no son categorías objetivas, sino formas extremas de similitud genómica continua. Mientras que la formación de descendientes poliploides por poliploidía somática, la autofecundación de un individuo o el cruzamiento de dos individuos de una población, pertenecen claramente a la categoría de autopoliploidía, se puede observar ya una cierta divergencia de los genomas al comparar individuos de la misma especie de diferentes poblaciones y, todavía más claramente, en dos i n d i v i d u o s de diferentes subespecies. Ya que no existe la posibilidad de establecer una frontera objetiva entre autopoliploidía y alopoliploidía, parece razonable fijar esta distinción en los límites de la especie. Así pues, la poliploidización intraespecífica es autopoliploidía: la poliploidización asociada al cruzamiento de individuos de distinta especie es alopoliploidía. Pero el problema no está realmente re-

532

10 Evolución

suelto, ya que las especies no son objetivamente definibles y en ningún modo biológicamente equivalentes (v. 10.3.1). A veces se utiliza el concepto alopoliploidía segmentaria como categoría intermedia entre auto y alopoliploidía. La relativa frecuencia de la formación de poliploides por fusión directa de dos gámetas no reducidos o pasando por una fase intermedia triploide, parece ser diferente en la auto y en la alopoliploidía. Mientras que en los autopoliploides el camino pasa probablemente por una fase intermedia triploide, en los alopolipioides el camino parece ser casi siempre directo. Esto se puede deber a que la frecuencia de formación de gámetas no reducidos en individuos híbridos es por término medio de un 27 %, notablemente superior a la frecuencia en los individuos no híbridos (0,57 %).

En principio, el genoma no sólo se puede multiplicar, sino que también se puede dividir. Esto puede suceder porque el desarrollo de las ovocélulas sea partenogenético, es decir sin fecundación (v. 10.1.3.3). Si esto sucede en una planta diploide, se originan descendientes haploides. Si el punto de inicio es una planta poliploide, se originan descendientes polihaploides. Aun cuando en especies que normalmente se reproducen por vía sexual se han observado descendientes haploides o poliploides, no está clara la importancia de la posibilidad de mutación genómica en la evolución de los vegetales. Un efecto directo de la poliploidización, frecuentemente observable, es el aumento del tamaño de todas las partes de los vegetales. Este llamado gigantismo se debe a que un aumento del número de cromosomas tiene como consecuencia un aumento del tamaño del núcleo celular, y el tamaño del núcleo está en relación con el tamaño de la célula (fig. 10-11). Si comparamos las plantas poliploides con sus antepasados diploides, aquéllas tienen hojas y pétalos más gruesos, pero, a menudo, también están menos ramificadas y se caracterizan por una duración prolongada del desarrollo. Tiene una gran importancia evolutiva el hecho de que las plantas poliploides tengan una meiosis alterada en mayor o menor grado. Las alteraciones meió-

Fig. 10-11: Gigantismo. La poliploidización puede producir aumento del núcleo celular, de las células y de toda la planta. Estomas, granos de polen y cromosomas de Antirrhinum majus diploide y tetraploide. - Según R. Bamford y F.B. Winkler, de G.L. Stebbins.

ticas se producen cuando los cromosomas homólogos ya no están en número de dos, sino, por ejemplo, en una planta tetraploide en número de cuatro. Esto hace que en la meiosis no sólo se formen bivalentes, sino varios cromosomas homólogos multivalentes, y que algunos cromosomas permanezcan sin aparearse como univalentes (fig. 10-12). El resultado de la separación de los cromosomas en la meiosis con frecuencia son gámetas a los que les faltan o les sobran cromosomas, que a menudo tienen menos vitalidad o incluso son completamente estériles. Las plantas autopoliploides, por tanto, suelen mostrar una fertilidad reducida. El hecho de que en una planta autopoliploide los cromosomas homólogos estén presentes de cuatro en cuatro tiene como consecuencia que las transmisiones hereditarias sucedan de otra forma que en los individuos diploides. La observación de esta herencia tetrasómica (en vez de disómica) ha sido utilizada con frecuencia como criterio para interpretar una especie como auto o alopoliploide.

El efecto meiótico en los alopolipioides es distinto. En este caso los híbridos diploides a menudo tienen una fertilidad reducida, por falta de homología suficiente entre los genomas provenientes de las especies parentales. Sin embargo, a través de la poliploidización se originan cromosomas homólogos y la f e r t i l i d a d se restablece (v. 10.3.3.4). El cálculo de la frecuencia de poliploidía arroja diferentes resultados, dependiendo del número de cromosomas que se interprete como poliploide. Si sólo se consideran poliploides aquellas especies que tienen un múltiplo del número de cromosomas más bajo en su género, entonces entre el 30 y el 35 % de los espermatófitos son poliploides. Si, por el contrario, se acepta que incluso el número más bajo que haya en un género t a m b i é n es poliploide, y se parte de que todos los números haploides x > 9 son poliploides, el porcentaje de los espermatófitos poliploides sube hasta el 70-80 %. En cualquier caso se pone de manifiesto que la poliploidía en los espermatófitos es un fenómeno muy extendido y por ello la poliploidización un proceso evolutivo importante. En los helechos y sus parientes se ha calculado un porcentaje de poliploidía incluso del 95%, mientras que los espermatófitos no angiospermos contienen pocos poli-

Fig. 10-12: Formación tetravalente en Nasturtium officinale, autotetra ploide. - Según I. Mantón, de D. Briggs y S.M. Walters.

10.1 Variación

pioides, sólo en torno al 5 %. A u n cuando, evidentemente, los individuos autopoliploides son más frecuentes que los alopolipioides, parece que aquéllos no se pueden establecer fácilmente, en vista de la frecuente irregularidad de su meiosis. Ya que, además, los alopolipioides, por su origen híbrido, entre oirás cosas disponen de gran variación genética (v. 10.3.3.4), se acepta generalmente que una gran mayoría de las plantas poliploides ha surgido por alopoliploidía o tiene su origen en antepasados alopolipioides. Además la autopoliploidía está bien documentada, por ejemplo, en el llantén mediano (Plantado media), el dáctilo (Dactylis plomera ta) o algunas especies del género Heuehera.

10.1.2.4 Recombinación La variación genética se produce por mutación, pero también como consecuencia de la mezcla de material genético de diferentes individuos. Este proceso denominado

533

recombinación está asociado en los organismos eucarióticos a la reproducción sexual. La recombinación del material genético de los progenitores se ve afectada, por una parte, por el azar de la fusión de las células germinales (singamia) y, por otra parte, por los procesos de la división celular meióüca cuando se originan los gámetas de la siguiente generación. Una importante función de la sexualidad, aunque no la única, es la producción de variación genética. A pesar de la ausencia de sexualidad en bacterios y archaeas, también en ellos se da la posibilidad de intercambio y por tanto de recombinación de la información genética. El intercambio de D N A puede efectuarse por contacto celular directo (conjugación), mediante transferencia por bacteriófagos (transducción) o por transferencia de D N A libre (transformación). Estos procesos se agrupan bajo el concepto de parasexualidad.

Los procesos de recombinación se pueden reconocer en la herencia. La herencia fue registrada cuantitativamente por primera vez por G. Mendel en 1986 en su obra Ensayos sobre híbridos vege-

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células sexuales posibles del híbrido F,

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Fig. 10-13: Herencia diplogenotípica del color de la ílor en Mirabilis jalapa. Cruzamiento unifactorial de plantas parentales (P) con flores blancas o rojas; sus descendientes en 3 generaciones (F,, F„ Fj), individuos heterozigotos con color de flor intermedio: flores rosas. Se indica la constitución alélica (/•blanco, R rojo) de las plantas diploides y de los gámetas haploides. - Según C.E. Correns.

534

10 Evolución

tales. Los conocimientos de Mendel, de extraordinaria importancia para la genética, pero también para la biología evolutiva, apenas se valoraron en el momento de su publicación. Estos conocimientos permitieron el explosivo desarrollo de la genética, sólo después del llamado redescubrimiento de las reglas de la herencia de Mendel por H . M . de Vries, C.E. Correns y A. Edler v. Tschermak-Seysenegg en 1900. El guisante (Pisum sativum) fue un objeto de investigación fundamental de Mendel. La existencia de numerosas variedades, que tienen muchos caracteres claramente diferentes, y además son homozigóticas (de línea pura) por autofecundación, hizo posible obtener resultados claros e interpretables cuantitativamente.

Los siguientes experimentos llevaron a Mendel a postular determinadas regularidades que hoy se conocen como leyes de M e n d e l . Si se cruzan entre sí dos individuos como generación parental (P), que sólo se diferencian en un carácter ( c r u z a m i e n t o u n i f a c t o r i a l ) , resulta una primera generación f i l i a l uniforme para el carácter considerado (F ( ). En el ejemplo del dondiego (Mirabilis jalapa) representado en la fig. 10-13, los individuos parentales tienen flores rojas o blancas y la F : con flores rosas es intermedia. El que la F, sea intermedia o corresponda a un progenitor, como en el cruzamiento entre dos individuos de la ortiga de pelotillas (Urtica pilulifera), c o n hojas dentadas o enteras ( f i g . 10-14), dependerá de la expresión de los alelos del carácter considerado. En caso de dominancia y recesividad de los alelos, la Fr corresponderá al progenitor con el alelo dominante; en caso de que la dominancia no sea completa, la F, puede ser intermedia. La observación de la uniformidad de la F, se describe en la p r i m e r a ley de M e n d e l como u n i f o r m i d a d de la F,. Sin embargo, esta uniformidad sólo se puede observar cuando los individuos parentales son homozigotos (de línea pura) para el gen considerado, y si se cumple esta condición, es independiente de la dirección del cruzamiento. La utilización de uno u otro genotipo como progenitor paterno o materno no tiene influencia en el resultado. Si se cruzan entre sí

dos individuos de dondiego de la F,, obtenemos una segunda generación f i l i a l (F,) en la que habrá individuos con flores blancas, rosas y rojas en la siguiente proporción numérica 1:2:1. Del cruzamiento de dos individuos de Urtica pilulifera de la F,, resulta una F, en la que hay individuos con hojas dentadas o enteras en la proporción de 3:1. En ambos casos se puede observar en la F, segregación, por eso esta regularidad también se conoce como segunda ley de M e n d e l : segregación de la F,. Para explicar los resultados correspondientes en el cruzamiento de diferentes variedades de guisantes, por ejemplo, con semillas lisas y rugosas o verdes y amarillas, Mendel postuló que cada carácter de los investigados está determinado por dos factores hereditarios, que hoy son denominados alelos de un gen. En el caso del dondiego del cruzamiento RR (rojo; cada individuo diploide contiene dos alelos de un gen. los gámetas haploides contienen un alelo R) x rr (blanco; los gámetas haploides contienen el alelo r) se obtiene una F, uniforme con la composición alélica Rr. Cada individuo de la F, forma gámetas con R o /• en igual número. Los procesos de fecundación al azar dan como resultado una F, con tres genotipos diferentes (RR, Rr, rr) en la proporción 1:2:1. En Urtica, el cruzamiento Z Z X zz da como resultado una F, con Zz y la F, contiene los genotipos ZZ, Zz y zz en la proporción 1:2:1, pero debido a la dominancia de Z los fenotipos están en la proporción de 3 (hojas dentadas): 1 (hojas enteras). La presencia de genotipos y fenotipos parentales en la F, pone de manifiesto que los factores hereditarios son particulares, o sea, en la F, se combinan pero no se mezclan. El conocimiento de que los factores hereditarios son particulares fue un avance significativo frente a la hipótesis de la herencia de Darwin. Su suposición de que los factores hereditarios se mezclan (blending inheritance) fue el punto más débil de su teoría de la evolución, ya reconocido por sus contemporáneos; entre otras cosas porque sería casi imposible que las mutaciones ventajosas se impusieran, debido a la constante dilución en los cruzamientos con individuos no mutados. En los ejemplos referidos se observó la herencia en la generación esporofítica diploide de los objetos de investigación. Esta herencia es denominada diplogenotípica. Por el contrario, en organismos como por ejemplo el alga verde Chlamydomonas, en la que la mitosis. la multiplicación vegetativa y la diferenciación de caracteres se dan en la haplofase y sólo el zigoto es diploide, se habla de herencia haplogenotípica.

La diferencia genotípica de los individuos F, con hojas dentadas, idénticos en el fenotipo, del cruzamiento de la Urtica (ZZ:Zz en la proporción 1:2), se reconoce cuando de cada individuo F, se genera una F,. Pero también cuando cada individuo F, se retrocruza con el individuo parental recesivo homozigoto. En el caso de Zz x zz. la generación resultante del retrocruce (R) contiene individuos con hojas dentadas (Zz) o enteras (zz) en la proporción de 1:1. En cambio, en el cruzamiento ZZ x zz todos los individuos tienen hojas dentadas (Zz).

Fig. 10-14: Herencia del dentado de las hojas en Urtica pilulifera. Cruzamiento unifactorial de plantas parentales (P) con hojas de dientes agudos («pilulifera») o casi enteras («dodarti»); sus descendientes en 3 generaciones (F,, F } , F,). Se indica la constitución alélica (Z: con dientes agudos; z: casi enteras) de las plantas diploides. - Según C.E. Correns.

Si los individuos se diferencian entre sí no sólo en uno. sino en dos o más caracteres ( c r u z a m i e n t o bifactorial o p l u r i f a c t o r i a l ) , con frecuencia se puede observar otra regularidad. El cruzamiento de una variedad de boca de dragón ( A n t i r r h i n u m majus-, fig. 10-15) con flores rojas y radiadas (RRzz) con otra blanca y zigomorfa (rrZZ) genera una F ( uniforme con flores rojas y zigomorfas, como corresponde a la primera ley de Mendel. que aquí

10.1 Variación

535

Este hallazgo corresponde a la tercera ley de M e n d e l : l i b r e c o m b i n a c i ó n de los genes. RRzz

rrZZ

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Sin embargo, en muchos casos no se da la libre combinación de los genes, que se acaba de describir. En el cruzamiento de guisantes con vainas rectas y verdes o arqueadas y de c o l o r a m a r i l l o pálido, en la generación F, segregante no se encuentra la segregación esperada 9:3:3:1, sino que las combinaciones de caracteres observadas en las plantas parentales son mucho más abundantes que las nuevas combinaciones. Los dos genes considerados para la forma y el color de la vaina no son independientes entre sí, sino que están ligados.

Todas las herencias descritas hasta ahora y también la anomalía de la tercera ley de Mendel referida en último RrZz rZ RrZZ rrZZ rrZz lugar, tienen su explicación en los procesos de la singamia y de la meiosis y en la organización de los genes en rz RrZz Rrzz rrZz rrzz 1 el núcleo celular. La uniformidad de la F, se produce porque en un organismo diploide cada cromosoma está dos veces y, por tanto, cada gen con dos alelos. Una generación F ^ o m o descendencia de progenitores homozigótiFig. 10-15: Esquema de un cruzamiento bifactoriai en Antirrhinum macos es entonces uniformemente heterozigótica. Como jus. Plantas parentales con flores rojas y radiadas o blancas y zigomorfas; durante la meiosis el número de cromosomas se divide sus descendientes en la F, y en la F,; gámetas c f / 9 - Genes (siempre con en dos partes iguales, los gámetas que se originan sólo dos alelos, el dominante rojo y en mayúsculas y el recesivo negro y en mitienen un alelo. Su apareamiento al azar en la singamia núsculas) para el color de la flor (R = rojo, r = blanco) y forma de la flor origina un cruzamiento unifactorial en la generación F, (Z = zigomorfa, z = radiada) en diversos cromosomas (por lo tanto, no ligados). Los 9 genotipos de la F.(RRZZ, RRZz, RrZZ, RrZz, RRzz, Rrzz, rrZZ, en tres genotipos diferentes 1:2:1; es decir, se observa rrZz, rrzz) están comprendidos én cuatro clases de fenotipos (RRZZ, RRZz, una segregación de la F,. Así pues, la libre combinación RrZZ, RrZz: rojo-zigomorfo; RRzz, Rrzz: rojo-radiado; rrZZ, rrZz: blanco-zide los genes descrita en la tercera ley de Mendel se da gomorfo; rrzz: blanco-radiado). cuando los dos genes analizados se encuentran en diferentes cromosomas. Su independencia tiene lugar porque los cromosomas homólogos de los progenitores, que en la meiosis 1 están juntos como bivalentes, generalmente también se cumple. Si se cruzan entre sí dos individuos están orientados al azar, de tal forma que no todos los F | t se obtiene una F, de individuos con flores rojo-zigocromosomas de uno de los progenitores van a una de las morfas, rojo-radiadas, blanco-zigomorfas y blanco-racélulas hijas y lodos los cromosomas del otro progenitor diadas en la proporción 9:3:3:1. Este hallazgo se explica a la otra. Por tanto, debido a la orientación al azar de los porque rojo (R) y zigomorfo (Z) son dominantes y porbivalentes, se mezclan los cromosomas de los progenitores. Este proceso se denomina recombinación intercroque la generación F ( uniforme con el genotipo RrZz promosómica. porque si bien es verdad que los cromosomas duce cuatro tipos de gámetas diferentes. La combinación de los progenitores se mezclan, estos permanecen intacal azar de estos cuatro gámetas RZ, Rz. rZ y rz produce tos. Las anomalías de la libre combinación de los genes 16 combinaciones posibles (el número de las combinase producen cuando los genes analizados no están en diciones posibles se calcula como n ú m e r o de combinaferentes cromosomas, sino en el mismo y, por tanto, físición = 4", siendo n el número de los genes investigados) camente unidos entre sí. La observación arriba descrita, entre las que se encuentran nueve genotipos (1 x RRZZ, según la cual algunos genes no siempre permanecen jun2 x RRZz, 2 x RrZZ. 4 x RrZz, 1 x RRzz, 2 X Rrzz, tos, sino que se separan entre sí con diferente frecuencia, 1 x rrZZ, 2 x rrZz. 1 x rrzz). D e b i d o a la r e l a c i ó n de d o se explica porque los cromosomas de los progenitores minancia en el ejemplo investigado estos nueve genotidurante la meiosis pueden intercambiar recíprocamente pos están comprendidos en cuatro clases de fenotipos algunos segmentos de material genético mediante cros(RRZZ, RRZz. RrZZ, RrZz: r o j o - z i g o m o r f o ; RRzz, Rrzz: sing over. Así, se originan nuevos cromosomas, que esrojo-radiado; rrZZ, rrZz: blanco-zigomorfo; rrzz: blantán formados por partes del padre y partes de la madre y co-radiado). Hay que destacar en esta herencia que en la cuyos genes, por tanto, pueden proceder de un cromosogeneración F 2 , resultante del cruce de la generación pama del padre o de la madre. Este segundo proceso de rerental y de la generación F ( , aparecen combinaciones de combinación se conoce con el nombre de recombinación i n t r a c r o m o s ó m i c a . caracteres hasta ahora desconocidas. Estas son en el ámbito del fenotipo flores rojas-zigomorfas y blancas-raEl alcance de la recombinación ínter e intracromosómica dependiadas y en el ámbito del fenotipo todas las combinaciode. por tanto, en gran medida del número y tamaño de los crones distintas de RRzz, rrZZ y RrZz. Con esto se pone de mosomas de una especie. U n número mayor de cromosomas aumanifiesto que la recombinación genética contribuye a menta las p o s i b i l i d a d e s de c o m b i n a c i ó n de los cromosomas la formación de variación genética. Los genes de los dos maternos y paternos, y, condicionada por el espacio, la frecuencaracteres analizados no siguen teniendo la misma comcia del crossing over en los cromosomas grandes es superior a la binación parenlal. sino que son independientes entre sí. de los pequeños. —

—

—

«

536

10 Evolución

La frecuencia con la que se separan los diferentes genes que están en un cromosoma, depende de la distancia de los genes entre sí. Una gran distancia provoca una separación más frecuente porque la probabilidad del crossing over en los espacios intergénicos del cromosoma es grande. En cambio, si dos genes están muy próximos, sólo se separarán entre sí en muy raras ocasiones, porque únicamente un crossing over ocasiona su separación en un segmento cromosómico corto y éste es poco probable.

caracteres cuantitativos. Para ello en una primera fase se elabora un mapa de ligamiento genético de los caracteres moleculares. En una segunda fase se busca cosegregación de caracteres moleculares y fenotípicos. Si, por ejemplo, en los individuos de una F, segregante, un carácter fenotípico, estadísticamente significativo, está en correlación con un carácter molecular (cosegregación), se concluye que un gen que influye en el fenotipo está en el vecindario del carácter molecular. Así se puede calcular el número de los genes participantes en un carácter, su situación en el genoma y su efecto relativo. Este método se conoce como mapeo Q T L (ingl.: Quantitath'e Trail Loci).

Las frecuencias de recombinación se pueden utilizar para elaborar mapas de l i g a m i e n t o genético (fig. 10-16), en los que se representa el ordenamiento lineal de los genes en el cromosoma. Sin embargo, la tasa de recombinación de los genes que están muy distanciados entre sí siempre queda por debajo del valor que resulta de sumar las tasas de recombinación de los genes que están situados en medio de ellos. Esto se debe a que a mayores distancias en el cromosoma la frecuencia de recombinación vuelve a disminuir a consecuencia del doble o múltiple crossing over. El lugar de un gen en un mapa de ligamiento genético se denomina locus.

La recombinación genética puede originar un número extremadamente grande de nuevos genotipos. El número de los genotipos (g) en una F, resulta de g = 3", siendo n el número de los genes segregantes independientes y teniendo cada gen dos alelos. En un grupo de individuos en el que no sólo pueden estar presentes dos alelos, sino varios, el número de los nuevos genotipos se calcula de g=

La exposición, hasta ahora, ha utilizado ejemplos en los que un carácter de un gen se codifica con dos alelos. La observación de que muchos caracteres, y especialmente aquellos que tienen variación continua, como por ejemplo la altura de las plantas o la longitud de las hojas en una P,, no segregan en tipos de caracteres discretos, sino que más bien muestran variación continua, lleva a la conclusión de que probablemente estos caracteres son codificados de forma poligénica, es decir, por numerosos genes. La distinción de los tipos de caracteres discretos en una generación segregante puede verse dificultada también porque la expresión del carácter esté influida por el medio ambiente y los tipos de caracteres discretos que deberían darse están difuminados por esta influencia. La herencia de los caracteres cuantitativos no se puede analizar con los métodos de la genética mendeliana, sino mediante la genética cuantitativa.

siendo r el número de los alelos por gen y n nuevamente el número de los genes segregantes independientes. Sólo en cinco genes con cuatro alelos cada uno ya son posibles 100 000 combinaciones; pero en tales cálculos hay que tener en cuenta que no todos los genes se pueden combinar libremente, ya que a veces están en el mismo cromosoma. Sin embargo, esta observación cuantitativa pone de manifiesto en qué medida la recombinación puede originar nuevos genotipos.

10.1.2.5 Herencia extranudear Condicionado por su procedencia endocitobiótica, los plastidios y los mitocondrios, como organillos de las células vegetales, disponen de un genoma propio, el plastoma o condrioma. Los caracteres codificados por estos

En los últimos tiempos la fácil disponibilidad de métodos moleculares ha posibilitado nuevos modos en el análisis genético de los

Vainas: junto con N, recta-arqueada (cp) Vainas: grosor medio-delgado (ten) —

(ec. 10-1)

u

Color de las vainas: verde-amarillo pálido (gp) —

-

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12

26

Folíolos: ovados-cuneados asurcados (ai) 19

Color de la flor: junto con A, Am, Ar. B, ce, purpúreo-purpúreo oscuro (cr)

15

Vainas: grosor medio-acusadamente delgado (te) -

I

Forma de las semillas: globosas-comprimidas (com)

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Testa: junto con A, z, mp, Dem, Lob, Ve, tipo de coloración parcial fusca-calvitium (ca/)

20

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25

Forma de la semilla: globosa-asurcada, con la radícula hundida en el surco (su/) Color de la flor: junto con A, Am, Ar, B, Cr, purpúreo-rosado (ce) Testa: junto con AB punteada de violeta azulado oscuro-no punteada; con Ab a menudo punteado no perceptible (fs) Testa: junto con A, violeta negruzco (U), rayada de violeta azulado (Ust) / sin tales coloraciones (u)

20

35

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32

10

25 23

Fig. 10-16: Posición de algunos genes (cp, ten, gp, etc.) en el cromosoma V del guisante (Pisum sativum). A la izquierda, el fenotipo en el estado normal y mutado del gen; la acción a veces sólo resulta de la actividad conjunta con otro gen (por ejemplo, con A, un gen fundamental para la formación de antocianos). A la derecha, las tasas de recombinación. - Según H. Lamprecht, de E. Günther.

10.1 Variación

genomas no se heredan de acuerdo a las reglas de Mendel. Las particularidades de esta herencia e x t r a n u c l e a r (extracromosóiriica) se producen porque el zigoto no suele recibir sus orgánulos de ambos progenitores, sino con frecuencia sólo del progenitor materno (herencia materna) y porque la fusión de orgánulos, como primera condición para la recombinación de su material genético, es rara si estos son de distinta procedencia. Se ha observado fusión de plastidios en Chlamydomonas y de mitocondrios en la levadura. En el dondiego (Mirabilis jalapa) se puede observar una herencia típica de los plastidios (fig. 10-17). Como en muchas otras especies, también en el dondiego hay. por una parte, individuos con hojas verdes normales y, por otra, individuos que tienen hojas con manchas blancas y verdes (matizadas). Las partes blancas de los tejidos se originan porque sus células sólo tienen plastidios incoloros, defectuosos para la formación de clorofila. El cruzamiento de un individuo verde normal con un individuo matizado produce en el dondiego diferentes resultados, dependiendo de la dirección del cruzamiento y claramente divergentes de las leyes de Mendel. Si se utiliza la planta verde como progenitor femenino, todos los descendientes son verdes; al contrario, si como progenitor femenino se utiliza la planta matizada, la mayor parte de los descendientes son matizados. Esto se debe a que en el dondiego los plastidios sólo se heredan a través de la ovocélula y los descendientes, por tanto, sólo tienen los caracteres de los plastidios del progenitor femenino. El hecho de que, utilizando una planta matizada como progenitor femenino o como consecuencia de su autofecundación, también se generen descendientes con hojas verdes normales, se debe a que casualmente la ovocélula sólo contiene plastidios intactos o porque durante el desarrollo del embrión de un zigoto con plastidios intactos y defectuosos, se produce una mezcla al azar de los plastidios, que sólo genera células con plastidios intactos. La herencia materna de los plastidios se debe a que estos son excluidos de las células germinales masculinas durante el desarrollo del polen, la madurez de las células espermáticas o ya en la fecundación, o porque los plastidios de las células germinales masculinas degeneran. Aunque lo normal en espermatófitos es la herencia materna de los plastidios, también se conoce una herencia biparental de plastidios en el Pelargonium y en el Hypericum. La herencia paterna está documentada por ejemplo en

Fig. 10-17: Herenda extracromosómica del matizado verde-blanco de las hojas (colores del esquema: rojo-rosa-blanco). Herencia materna en Mirabilis jalapa. - Según C.E. Correns.

el pino (Pinus) (Actinidia).

y en el alerce (Larix),

537

y también en el k i w i

10.1.3 Sistema de recombinación Según la ecuación ÍO-I (v. 10.1.2.4) con respecto al cálculo del número de posibilidades de recombinación en relación con el número de genes y alelos considerados, resulta que si hay ausencia de variación alélica (r = 1; cada gen es homozigoto), no se producen nuevas recombinaciones. Aunque probablemente tienen lugar los mecanismos celulares de la recombinación, el cruzamiento de individuos parentales genéticamente idénticos no genera descendientes genéticamente nuevos. Según esto, la medida en que la recombinación genética contribuye a originar variación genética depende de la dimensión de la similitud genética de los individuos que se cruzan. La similitud genética de los individuos de una comunidad reproductora es determinada por el sistema de fecundación (autofecundación o fecundación cruzada), polinización (autopolinización o polinización cruzada), de multiplicación (reproducción sexual o asexual), por la forma de vida y la dispersión espacial del polen, de las semillas o de los frutos (flujo génico). La totalidad de estos factores pueden ser designados como sistema de recombinación.

10.1.3.1 Sistema de fecundación Dioecia y otras expresiones del sexo La mayor parte de los espermatófitos tienen flores hermafroditas, en las que por principio existe la posibilidad fundamental de la autopolinización y autofecundación. Mediante este proceso un individuo se cruza consigo mismo y la autofecundación continua genera una descendencia homozigótica creciente (fig. 10-18); por tanto, la autofecundación disminuye la variación genética. La homozigotización es la causa de que los alelos recesivos de efecto negativo se manifiesten tan pronto como se den en homozigosis. En relación con esto los efectos fenotípicos que reducen la aptitud son denominados depresión endogámica (ingl. inbreeding depression). La posibilidad más sencilla de evitar la autofecundación es la dioecia. es decir, la separación de las flores unisexuales en individuos diferentes. Esta forma de separación de los órganos sexuales se puede encontrar en la inmensa mayoría de los organismos animales, sin embargo en los espermatófitos es más bien rara y se desarrolla sólo en un 5 % de las especies. Las especies dioicas predominan entre las plantas leñosas tropicales y en las islas oceánicas. Así en Hawai aproximadamente el 15 % de las especies son dioicas. La d e t e r m i n a c i ó n del sexo en los espermatófitos dioicos es primariamente diplogenotípica, es decir, que la constitución genética del esporófito es el factor decisivo en la formación de gametófitos sólo masculinos o sólo femeninos en las flores de un individuo. Por ejemplo, en la colleja blanca (Silene latifolia) se han desarrollado los cromosomas sexuales (fig. 10-19). Estos, como heterosomas, se contraponen al resto de los cromosomas del genoma (autosomas). El sexo masculino tiene la constitución cromosómica X Y y se denomina heterogamético porque los gámetas contienen

538

10 Evolución

Cuadro 10-1: Registro y análisis de variación fenotípica y genética Se puede observar la variación genética de una especie en diferentes niveles y con métodos distintos. La variación del fenotipo tiene tanto un componente genético como uno m o d i f i c a d o r (v. I0.I.1). Como no se puede excluir el componente modificador, para determinar el porcentaje genético de variación es necesario un método experimental, en el que todos los genotipos analizados se puedan observar en el mismo ambiente. Para ello se cultiva material vegetal de distinta procedencia, constituido por semillas en cantidad suficiente para hacer un análisis estadístico, en condiciones ambientales homogéneas y con un método adecuado. En un c u l t i v o experimental comparativo de este tipo (ingl.: common garden tria!), se puede reconocer la diferencia genética entre las distintas procedencias de una especie, pues las diferencias que permanecen en un cultivo en condiciones homogéneas sólo se pueden explicar por las diferencias genéticas. Se pueden observar todos los caracteres del fenotipo, como por ejemplo características morfológicas, anatómicas, fisiológicas o ecológicas. Hay que tener en cuenta que, en un cultivo realizado en condiciones específicas, las diferencias genéticas no son necesariamente visibles, debido a la plasticidad fenotípica de los caracteres, y que pueden aparecer aquellas características, que en su habitat natural no se presentan. El cultivo comparativo en condiciones diferentes y la comparación de la variación en el experimento con la variación observada en la naturaleza, posibilita el reconocimiento de tales casos. La variación de las características fenotípicas suele presentar distribución normal, lo cual significa que hay muchos valores medios registrados, pero pocos pequeños y grandes (fig. 10-2). Para describir la variación se dispone de medidas estadísticas importantes como valor medio, varianza y desviación estándar. El valor medio es el cociente entre la suma de todos los valores registrados y el número de valores registrados: x = —

n La varianza y la desviación estándar son medidas para describir la dispersión de los datos registrados, que no es registrada sólo por el valor medio. Los datos de muy distinta distribución pueden tener el mismo valor medio (fig. A). La varianza s2 es el cociente de la suma de los cuadrados de las desviaciones de cada valor del valor medio y el número de los valores registrados menos l (n - 1). La varianza es por tanto: SJ = ^ ( x ~ x ) ~ n-1

(ec. 10-2)

Finalmente, la desviación estándar s es la raíz cuadrada de la varianza: s = Vs^ En cuestiones de biología evolutiva, para determinar la ausencia o presencia de una diferencia significativa estadísticamente, con frecuencia, es importante comparar en dos poblaciones las observaciones. p. ej., la variación de un carácter. En una comparación de este tipo se puede utilizar el análisis de varianza. En este caso se comprueba si la varianza interpoblacional es significativamente superior a la varianza intrapoblacional. Si en un análisis comparativo se quiere considerar no sólo uno, sino varios caracteres (variables), se sigue el proceso de la estadística multivariada. En el material biológico se pueden encontrar como frecuentes desviaciones de la distribución normal, distribuciones asimétricas positivas o negativas, en las que los valores altos y bajos registrados son más frecuentes que el valor medio. La variación genética también se puede comprobar en el ámbito de las proteínas y del D N A . Para caracterizar la variación infraespecífica las proteínas frecuentemente investigadas son los aloenzimas y los isoenzimas. Generalmente se trata de enzimas del metabolismo primario, frecuentes en la planta. Los enzimas formados por los distintos alelos de un locus genético son los aloenzimas. Si para un enzima hay varios loci en la célula, se habla de isoenzimas. Los alelos de un locus o de diferentes loci de un sistema enzimático, debido a su diferente carga eléctrica, se pueden identificar separándolos entre sí mediante electroforesis y tiñéndolos con métodos adecuados. Una gran ventaja de los aloenzimas e isoenzimas, casi siempre agrupados bajo el concepto de isozimas, es que los dos alelos de un locus casi siempre se expresan en codominancia, es decir, ambos forman una proteína. Así, se pueden reconocer también los individuos heterozigotos sin cultivar descendencias. Los métodos de análisis de D N A utilizados con frecuencia para análisis infraespecíficos se pueden agrupar en los llamados fingerprint (huellas dactilares). Ejemplos de esto son: R A P D s (ingl.: Random Amplified Polymorphic DNAs\ A F L P s (AmplifiedFragment Length Polymorphisms), ISSRs (Inter Simple Sequence Repeats) y análisis de microsatélites y de minisatélites (también agrupados como V N T R s , Variable Number Tándem Repeats). Estas técnicas se sirven de la reacción en cadena de la polimerasa ( P C R : Polymerase Chain Reaction) y/o del análisis con enzimas de restricción que cortan el D N A ( R F L P : Resfrietion Fragment Length Polymorphism). En la descripción de la variación genética se indican, en aquellos caracteres que permiten el reconocimiento de los loci genéticos y de sus alelos, diversas medidas cuantitativas normales que permiten la comparación entre especies con características diferentes. Entre ellas están, p. ej., el porcentaje de loci polimorfos y el número de alelos por locus. Un locus se considera polimorfo cuando en el material de investigación se encuentra más de un alelo, o cuando el alelo más frecuente muestra una frecuencia p. ej., < 0,99. Otra medida importante es la heterozigosis media. Para un locus determinado la heterozigosis media h se calcula según la siguiente fórmula: h= l - X x f

%

valor registrado

Fig. A : Dos poblaciones (A y B) con valores registrados de diferente distribución pueden tener el mismo valor medio de población. - Según A.M. Srb y R.D. Owen, de D. Briggs y S.M. Walters.

(ec. 10-3)

siendo x la frecuencia del alelo i y m el número de alelos. La heterozigosis media H de todos los loci es el valor medio de todas las h. En un análisis posterior de la estructura de la variación genética intraespecffica, la variación total H r se puede d i v i d i r en dos partes. De ellas describe la variación intrapoblacional y G s I (según M . Nei) o F r (según S. Wright) la variación interpoblacional.

10.1 Variación

autofecundación

539

contienen genes reguladores, que influyen en la formación de los órganos florales masculinos y femeninos. Pero los genes responsables de la estructura de estos órganos también están localizados en los autosomas del genoma. El origen de los cromosomas sexuales se debe, probablemente, a que la recombinación entre ellos, que por su diferente morfología puede provocar esterilidad total, se ve reducida o impedida. Los cromosomas sexuales de ningún modo se observan en todas las especies dioicas. Aunque un efecto de la dioecia es evitar la autofecundación, a veces se duda si la dioecia ha surgido como resultado de la selección basada en la fecundación cruzada. Una interpretación alternativa de la dioecia es que si se suprimen los órganos florales y las funciones masculinos, se puede invertir más en semillas y frutos. Esto podría explicar por qué la dioecia está relacionada significativamente con la formación de frutos más carnosos y que. por tanto, «suponen un mayor coste».

generaciones de autofecundación

Fig. 10-18: Procreación consanguínea y homozigotización. La autofecundación y la fecundación entre hermanos produce en unas pocas generaciones una homozigotización c o m p l e t a . - S e g ú n D. Lewis.

cromosoma X o uno Y; el sexo femenino tiene la constitución cromosómica X X y como sexo homogamético sólo forma gámetas de una clase. Como en muchos animales, también en la mayor parte de las plantas el sexo masculino es heterogamético, y el sexo femenino homogamético. En el cruzamiento entre un individuo femenino y uno masculino se generan descendientes masculinos y femeninos en la proporción de 1:1 (fig. 10-19). El hecho de que en la mayor parte de las especies vegetales se observen divergencias de esta proporción numérica pone de relieve que la determinación del sexo no sólo está influida por los genes, sino también por otros factores modificadores (fenotípicos). Factores como la temperatura, las horas de luz o la disponibilidad de agua influyen en la determinación del sexo de las plantas dioicas, según se ha comprobado experimental mente. En el cáñamo dioico (Cannabis sativa) se puede obtener un cambio de sexo aplicando ácido abscísico, auxinas, giberelinas, citoquininas, altas concentraciones de boro, monóxido de carbono o mediante un tratamiento a largo plazo y causándoles daño. Es conocido que, por ejemplo, en Fragaria, Potentilla y Cotula, el sexo heterogamético es el femenino. Los cromosomas sexuales

La dioecia casi siempre se ha originado a través de la ginodioecia. Y no son las únicas posibilidades de separación de las funciones sexuales en flores e individuos diferentes. También hay monoecia, ginomonoecia, andromonoecia y en algunas ocasiones también androdioecia y poligamia (tabla 10-1). En otros grupos de espermatófitos, el Ginkgo, todas las cycadópsidas y la mayor parte de las gnetópsidas son dioicas. También en algunos de sus representantes se pueden encontrar cromosomas sexuales. Entre las coniferópsidas la dioecia es más bien rara. En la flora europea son ejemplos de dioecia el tejo (Taxus baccata) y el enebro (Juniperus communis). Fuera de los espermatófitos sólo hay separación de sexo en los gametófitos, pero no en los esporófitos. En los helechos y sus afines la presencia de gametófitos sexualmente diferenciados está casi siempre limitada a estirpes heterospóreas. Pero los gametófitos de diferente sexo se forman siempre de un esporófito idéntico. En los helechos isospóreos se pueden originar gametófitos unisexuales mediante determinación sexual modificativa. También en los musgos y en las algas se conocen gametófitos de sexo masculino o femenino, y el género de las hepáticas Sphaerocarpos también tiene cromosomas sexuales.

Sistemas de incompatibilidad La a u t o i n c o m p a t i b i l i d a d ( A I ) es la posibilidad de evitar la autofecundación en flores hennafroditas; es decir, un individuo no puede fecundarse con las células espermáticas de su propio polen. Independientemente de su funcionamiento en particular, el principio genético que subyace en los diferentes sistemas de autoincompatibilidad es siempre el mismo. Si el grano de polen o el gametófito

Figura 10-19: Cromosomas sexuales y determinación sexual diplogenotípica. Meiosis (metafase I) de una célula madre del polen (A) y de una célula madre del saco embrionario (B) en la fanerógama dioica (cf/9) Silene latifolia. C Esquema de la determinación diplogenética del sexo; X, V son los cromosomas sexuales. - A, B 1800x, según K. Belar; C según W. Schumacher.

540

10 Evolución

Tabla 10-1: Frecuencia aproximada de las diversas formas de expresión del sexo en las angiospermas. Expresión del sexo

Sexo en una flor

Sexo en un individuo

Frec Frecuencia aproximada (%)

Hermafroditismo

cfy?

cfy 9

71

Monoecia

cf o $

cfy 9

5

Ginomonoecia

cfy 9 / 9

cfy 9

2,8

Andromonoecia

cf y 9 / c ?

cfy 9

1,7

Dioecia

cf o 9

cfo9

5

Ginodioecia

c f y 9 / 9

cf y 9 / 9

7

Androdioecia

cfy 9 / c ?

cf y 9 / c f

0

Poligamia

c f y 9 / c f / 9

cf y 9 / cf / 9

3,6

masculino y el estilo expresan el mismo alelo de un gen de a u t o i n c o m p a t i b i l i d a d (5), el proceso de autofecundación queda interrumpido. Dependiendo del comportamiento del polen (reacción del polen), que viene determinado por el genotipo del gametófíto masculino o por el genotipo del esporófito que produce el polen, y de la morfología de la flor asociada al sistema de incompatibilidad, se pueden diferenciar esencialmente tres sistemas: A I gametofítica h o m o m o r f a ( A I G ) , A I esporofítica homom o r f a ( A I E ) , e, igualmente, la A I E esporofítica pero heteromorfa. En la A I G , la reacción del polen está determinada por el genotipo del grano de polen, es decir, los granos de polen producidos por un individuo heterozigoto tienen dos tipos de reacción, según corresponda al alelo 5 en ellos contenido, y la expresión de los dos alelos 5 en el estilo es codominante. En la autopolinización de un individuo con constitución alélica 5,5, y, también en el cruzamiento de dos individuos con estos dos alelos, ni el polen 5, ni el 5, pueden fecundar (fig. 10-20). porque ambos alelos también se expresan en el estilo. En un cruzamiento 5,5, (femenino) x 5,5, (masculino) el polen 5, llega a fecundar, pues el alelo 5, no está presente en el estilo. Finalmente, en un cruzamiento 5,5^x 5 , 5 „ los tipos de granos de polen pueden fecundar.

Sj

s4

La A I G con un gen S se conoce en numerosas familias de plantas, como por ejemplo en las papaveráceas, rosáceas, solanáceas y escrofulariáceas. El número de los alelos diferentes del gen S oscila entre aprox. 20 y 70. La A I G con dos genes (S y Z) está documentada para las gramíneas (poáceas). En este caso se produce una reacción de incompatibilidad cuando tanto los alelos del gen S como los del gen Z son idénticos en el polen y en el estilo. Hay informes de 3 genes para el botón de oro (Ranunculusacris) y de 4 genes para la remolacha azucarera (Beta vulgaris).

En la A I E la reacción del grano de polen no está determinada por el alelo del grano de polen mismo, sino más bien por el genotipo del individuo que lo produce. Por eso, todos los granos de polen de un individuo muestran la misma reacción, aunque tengan alelos diferentes. En la A I E se puede observar una gran variación en la expresión de los alelos para la reacción del polen y del estilo. Uno de los alelos es casi siempre dominante para la reacción del polen, y los dos son codominantes en el estilo.

En un cruzamiento 5,5,(femenino) x 5,5, (masculino) se produce en la A I E una reacción de incompatibilidad total cuando 5, es dominante para la reacción del polen, diferenciándose de lo que ocurre en caso de A I G (donde el polen 5, sí llegaría a fecundar), porque 5, determina la reacción del polen y en caso de que en el estilo haya expresión codominante, también contribuye a la reacción

5,(5, Ss)

S3(S,S3)

Fig. 10-20: Incompatibilidad en la polinización y fecundación de las angiospermas. Alelos S (5,, S}, S„ S4) de los granos de polen sobre el estigma (arriba) y en el tejido materno del estilo y del ovario (abajo); granos de polen y tubos polínicos (en rojo). En la autoincompatibilidad gameS, S2

5, S2

autoincompatibilidad gametofítica

S, 5;

S, S2 autoincompatibilidad esporofítica

tofítica, la reacción depende del genotipo del grano de polen haploide. En la autoincompatibilidad esporofítica, el genotipo del individuo que forma el polen (entre paréntesis) es decisivo para la reacción. - Según F. Ehrendorfer.

10.1 Variación

541

del mismo (fig. 10-20). Si S, fuera dominante para la reacción al polen no se presentaría ninguna reacción de incompatibilidad y también el polen con el alelo St podría llegar a fecundar, pues la reacción del polen está determinada por S}. Donde mejor se ha documentado la A I E es en las asteráceas y brasicáceas y en total se conoce en 8 familias. El número de los alelos del gen S es parecido al que hay en la A1G. Es evidente que el polen como gamelófito masculino de los espermatófitos tiene caracteres dirigidos por su propio genoma haploide. La observación de que algunos caracteres del polen dependen del genotipo del individuo parental que lo produce se debe a que el tapete de las anteras ha participado en la formación de la pared del grano de polen. Un ejemplo de esto, llamativo e investigado en los primeros tiempos, es la forma de los granos de polen en el guisante (Pisum sativum). Si se cruzan ind i v i d u o s con granos de polen alargados (LL) con i n d i v i duos con granos de polen redondos (II), la F, heterozigota (Llj produce sólo granos de polen alargados, aunque la mitad del polen contiene el alelo / para granos de polen redondos. Por el contrario, un carácter gametofítico es la presencia o ausencia de almidón en el polen del maíz (Zea mays). Los individuos heterozigotos resultantes del cruce «presencia de almidón» x «ausencia de almidón», producen granos de polen con o sin almidón en la proporción de 1:1.

La A I G y la A I E homomorfas en la mayor parte de los casos están correlacionadas con otros caracteres determinados. En la A I G , el polen, en el momento de la polinización, es casi siempre de dos granos, la cutícula del estigma es discontinua, y el estigma está húmedo y el proceso de fecundación se impide en el tejido del estilo por la interrupción del crecimiento del tubo polínico. Por el contrario, en la A I E el polen suele tener tres granos, la cutícula del estigma es continua y el estigma está seco, y el tubo polínico no puede penetrar en él. La A I G de las gramíneas es una excepción, ya que la morfología de éstas corresponde a la que se da en la A I E . En el sistema de autoincompatibilidad heteromorfa, los tipos de cruzamiento determinados genéticamente también se pueden reconocer morfológicamente. Como ejemplo puede servir la primavera (Prímula). La mayor parte de las especies de este género tienen dos tipos de flores (fig. 10-21). Por una pane, hay individuos con flores macróstilas y anteras situadas en el fondo (ingl.: pin)-, por otra parte, individuos con flores micróstilas y anteras situadas en la parte superior. También estas dos formas se diferencian en el tamaño de las papilas estigmáticas y de los granos de polen. Este fenómeno se conoce como distilia o en general como heterostilia. En total se conocen heteromorfias semejantes aprox. en 25 familias de espermatófitos y en 155 géneros. Sólo las rubiáceas contienen 91 géneros heteromorfos. La diferente morfología de algunos tipos de flores, además de a los caracteres mencionados o en alternancia con ellos, puede afectar también, por ejemplo, a la pilosidad del estilo (por ejemplo Oxalis) y al color (por ejemplo Eickhornia), al tamaño de las anteras (por ejemplo Lithospermum. Pulmonaria) o a la esculturización de la exina (por ejemplo Armería, Limonium, Linum). En la salicaria (Lythrum salicaria), en el género Eichhornia (Pontederiaceae) y en Narcissus se encuentran no sólo dos, sino tres formas de flores (tristilia).

La heterostilia está asociada a un sistema de autoincompatibilidad genética. En Prímula los individuos micróstilos son heterozigotos Ss y las formas macróstilas son homozigotas ss. Si S es dominante y la reacción del polen

Fig. 10-21: Heterostilia en Prímula sinensis. Flores con distinta posición del estigma (G) y de las anteras (S). A Flor de una planta macróstila con papilas estigmáticas grandes (N) y granos de polen pequeños (p). B Flor de una planta micróstila con papilas estigmáticas pequeñas (n) y granos de polen grandes (P), (A, B ligeramente aumentados, P, N, p, n 80 x). - Según F. Noli.

esporofítica, la fecundación sólo tendrá éxito entre las dos formas florales. Por el contrario, no se puede producir la fecundación intrafloral o entre dos flores de igual morfología. Si S no fuera dominante, sino codominante con s, el polen de un individuo macróstilo no podría germinar en un estigma micróstilo (Ss), pues ambos contienen el mismo alelo. Si la reacción del polen fuera gametofítica. sería posible la autofecundación de individuos micróstilos si hubiera una dominancia simultánea de S, pues la mitad del polen contiene el alelo s. que no se expresa en el estigma.

A l contrario de lo que sucede en A I G y en la A I E homomorfa, en el sistema heteromorfo el gen S tiene sólo dos alelos. Por tanto, estadísticamente en una población sólo tendrá éxito uno de cada dos cruzamientos, ya que en una situación ideal las dos formas florales se presentan en la relación 1 : 1. En la A I G y la A I E con numerosos alelos, el porcentaje de los cruzamientos con éxito en una población es mucho mayor. La función de la heteromorfia. añadida a la existencia de un sistema de incompatibilidad genética, consiste posiblemente en reducir la frecuencia de la polinización ilegítima (intrafloral o entre dos flores de igual morfología). En Prímula el polen se deposita en el abdomen del polinizador cuando éste visita una flor micróstila. Es mucho más probable que este polen alcance el estigma de una flor macróstila que el de una micróstila. A causa de las polinizaciones ilegítimas, el estigma puede bloquearse para las legítimas y el polen ilegítimo puede reducir la tasa de germinación del legítimo. No está claro en qué orden evolutivo se han originado las heteromorfias y el sistema de incompatibilidad genética. El gen S de Prímula no es un gen único, sino un grupo de tres genes estrechamente ligados. Un gen (G/g) codifica la longitud del estilo, el tamaño de las papilas estigmáticas y la reacción de incompatibilidad del estilo; un segundo gen (P/p) codifica el tamaño del grano de polen y la reacción de incompatibilidad de los granos de polen y. finalmente, un tercer gen (A/a) codifica la

542

10 Evolución

altura de las anteras. Una rara recombinación en el interior de este complejo génico en los individuos micróstilos heterozigotos, asociada a determinados cruzamientos, puede producir descendientes con anteras situadas en el londo y estilo corto, o con anteras situadas en la parte superior y estilo largo. Estos dos recombinantes homomorfos son autocompatibles y ante la disposición espacial de las anteras y del estigma también pueden autofecundarse con facilidad. Este complejo génico de Prímula es un ejemplo de cómo un estrecho ligamiento de tres genes, originado probablemente por mutaciones cromosómicas, puede reducir la recombinación. Por tanto, en este ejemplo, la frecuencia de separación de un complejo génico funcional se ve claramente reducida. Además de los sistemas de autoincompatibilidad descritos hasta ahora, a veces también se reconoce como sistema la autoincompatibilidad tardía (ingl.: lateacíing SI). Las observaciones agrupadas bajo este concepto, aparte de algunas diferencias en los detalles, tienen en común que la reacción de incompatibilidad no tiene lugar hasta que se ha atravesado el estilo y casi siempre consiste en el aborto de los primordios seminales. L o s p r o c e s o s b i o q u í m i c o s q u e s u b y a c e n en las r e a c c i o n e s d e a u t o i n c o m p a t i b i l i d a d p a r e c e q u e son m u y d i f e r e n tes en los d i s t i n t o s s i s t e m a s . M i e n t r a s q u e en la A I G pos i b l e m e n t e las g l i c o p r o t e í n a s c o n a c t i v i d a d R N a s a r e c o n o c e n y d e s t r u y e n alelos e s p e c í f i c o s en el R N A del p o l e n , en la A I E de las b r a s i c á c e a s e s c o n o c i d o q u e en la r e a c c i ó n d e i n c o m p a t i b i l i d a d ha p a r t i c i p a d o la interacción d e g l i c o p r o t e í n a s s e g r e g a d a s c o n una p r o t e i n q u i n a sa receptora. Aprox. el 50 % de los espermatófitos hasta ahora investigados son autoincompatibles. La distribución sistemática de los diferentes sistemas de Al así como la comparación de su función en el campo de la bioquímica sugieren que los tres sistemas descritos se han originado independientemente unos de otros. Además, se supone que la AIE y la Al heteromorfa han aparecido de forma paralela en muchas ocasiones, posiblemente partiendo a menudo de antepasados autocompatibles. Esto implica que la

reacción esporofítica del polen en estirpes heteromorfas no puede ser homologada con la reacción esporofítica del polen en la AIE. Aún no está claro si la AIG, ampliamente extendida, se ha originado repetidamente. Las comparaciones de las secuencias de las glicoproteínas con actividad RNasa que operan en este sistema hasta ahora no han podido dar una respuesta definitiva a esta cuestión. Frente a lo anteriormente aceptado, hoy se ha impuesto la opinión de que las primeras angiospermas eran autocompatibles. Sin embargo, tampoco es raro el paso secundario de autoincompatibilidad a autocompatibilidad (v. 10.1.3.2). En el cultivo de vegetales el sistema de compatibilidad de una especie es muy importante en la práctica. Así, un cruzamiento deseado, en especies autocompatibles y fuertemente polinizantes, requiere aplicar técnicas especiales y, en especies autoincompatibles, establecer líneas de procreación consanguínea es muy costoso.

10.1.3.2 Polinización T a m p o c o u n a flor h e r m a f r o d i t a a u t o c o m p a t i b l e t i e n e q u e ser n e c e s a r i a m e n t e a u t o f e c u n d a n t e . La a u t o f e c u n d a c i ó n ( a u t o g a n i i a ) p u e d e s e r i n h i b i d a y la f e c u n d a c i ó n c r u z a d a ( a l o g a m i a ) e s t i m u l a d a p o r q u e la a u t o f e c u n d a c i ó n e s i n h i b i d a o d i f i c u l t a d a . E s t o p u e d e l o g r a r s e en una flor, bien p o r q u e la m a d u r e z d e los e s t a m b r e s o del carp e l o se a l c a n z a s e p a r a d a m e n t e en el t i e m p o , o bien por su s e p a r a c i ó n e s p a c i a l . En la s e p a r a c i ó n t e m p o r a l ( d i c o g a m i a , f i g . 10-22) el a n d r o c e o p u e d e m a d u r a r a n t e s q u e el g i n e c e o ( p r o t e r a n d r i a = p r o t a n d r i a , por e j e m p l o en las a s t e r á c e a s ) , o el g i n e c e o a n t e s q u e el a n d r o c e o ( p r o t e r o g i n i a = p r o t o g i n i a , por e j e m p l o en m u c h a s r a n u n c u láceas). La protoginia. más rara, a menudo está asociada a la autocompatibilidad; sin embargo, la protandria se da con frecuencia en llores

Fig. 10-22: D i c o g a m i a (A, B) y h e r c o g a m i a (C-E). Proterandria en Epilobium angustifolium. A flor e n e s t a d o d e desarrollo c?, B en e s t a d o d e d e s a r r o llo $ ( t a m a ñ o natural). En las flores d e Iris pseudacorus (C vista g e n e r a l , D sección longitudinal a través d e u n a flor parcial, E sección transversal esq u e m á t i c a en la z o n a d e las a n t e r a s ) , las a n t e r a s y el e s t i g m a t i e n e n s e p a r a c i ó n espacial y el e s t i g m a (n) está cubierto por la estructura l o b u l a d a del estilo. - A y B s e g ú n F.E. C l e m e n t s y F.L. Long; C-E s e g ú n W. Troll.

10.1 V a r i a c i ó n

autoincompatibles. La función de la protandria consistiría de nuevo en impedir el bloqueo del estigma con el propio polen o reducir la interacción entre el propio polen y el ajeno, en la que éste estaría en desventaja. E n la s e p a r a c i ó n e s p a c i a l ( h e r c o g a m i a ) los e s t a m b r e s y el c a r p e l o e s t á n d i s p u e s t o s en la flor de tal f o r m a q u e n o pueda llevarse a e f e c t o n i n g u n a a u t o p o l i n i z a c i ó n . Un ejemplo de esto son las flores parciales del lirio (Iris, fig. 1022). en las cuales el estigma que está por encima del estambre de la flor, está cubierto por la estructura lobulada del estilo petaloide. Cuando el insecto abandona la flor cargado de polen, presiona este lóbulo sobre la superficie del estilo y el estigma queda cubierto. Cuando visite la próxima flor el lóbulo recogerá el polen del insecto, con lo cual el polen se deposita en el estigma. La d i c o g a m i a y la h e r c o g a m i a p u e d e n i m p e d i r en las f l o r e s a i s l a d a s la a u t o p o l i n i z a c i ó n d e una f o r m a e f i c a z , p e r o la p o l i n i z a c i ó n e n t r e las flores d e u n a i n f l o r e s c e n cia (o e n t r e las flores p a r c i a l e s d e u n a flor, p o r e j e m p l o . Iris) n o p u e d e s e r i m p e d i d a s ó l o c o n e s t e m e c a n i s m o . La p o l i n i z a c i ó n e n t r e las flores d e un i n d i v i d u o ( g e i t o nogamia) también es genéticamente una autopolinización. La dicogamia, por ejemplo la protandria asociada a un orden determinado de florecimiento en una inflorescencia (por ejemplo, de abajo hacia arriba) y a un determinado comportamiento del polinizador (por ejemplo visitar las inflorescencias de abajo hacia arriba), puede contrarrestar la geitonogamia porque el polinizador en la mencionada combinación de caracteres se moverá en el interior de una inflorescencia desde las flores con funciones femeninas hacia las flores con funciones masculinas. Ya q u e la m a y o r p a r t e d e las e s p e c i e s de e s p e r m a t ó f i t o s tienen flores h e r m a f r o d i t a s , q u e en n i n g ú n m o d o los sistemas de autoincompatibilidad genética están siempre d e s a r r o l l a d o s y q u e los m e c a n i s m o s b i o l ó g i c o s d e las flores n o s i e m p r e p u e d e n e v i t a r la a u t o p o l i n i z a c i ó n o la p o l i n i z a c i ó n e n t r e las flores d e un i n d i v i d u o , hay q u e c o n t a r c o n q u e la a u t o p o l i n i z a c i ó n y la a u t o f e c u n d a c i ó n son f r e c u e n t e s . S e c a l c u l a q u e en t o d o el m u n d o a p r o x i m a d a m e n t e el 4 0 % d e los e s p e r m a t ó f i t o s t i e n e n la p o s i bilidad de la a u t o p o l i n i z a c i ó n y d e la a u t o f e c u n d a c i ó n . P a r a flores d e c l i m a t e m p e r a d o ( p o r e j e m p l o , las islas B r i t á n i c a s ) , i n c l u s o e s t á i n d i c a d o q u e los 2 / 3 d e las e s p e c i e s d i s p o n e n de e s a p o s i b i l i d a d . P u e s t o q u e el e f e c t o de la a u t o f e c u n d a c i ó n c o n t i n u a d a ( p é r d i d a d e v a r i a c i ó n genética, depresión por procreación consanguínea) es n e g a t i v o , hay q u e e n c o n t r a r u n a e x p l i c a c i ó n p a r a la n o e s c a s a f r e c u e n c i a de e s p e c i e s a u t o f e c u n d a n t e s . L a p é r d i da de variación genética por una creciente homozigotiz a c i ó n se ve r e d u c i d a , p o r q u e u n a p o b l a c i ó n d e u n a e s pecie autofecundante con frecuencia está compuesta no s ó l o p o r la d e s c e n d e n c i a d e un i n d i v i d u o , s i n o q u e c o n tiene n u m e r o s o s g e n o t i p o s a u t o f e c u n d a n t e s d i s t i n t o s e n tre sí. A d e m á s , o c u r r e q u e i n c l u s o u n a p e q u e ñ a tasa d e fecundación cruzada evita efectivamente una completa h o m o z i g o t i z a c i ó n . Si, por e j e m p l o , s ó l o una d e c a d a d i e z f e c u n d a c i o n e s es c r u z a d a , d e s p u é s d e a l g u n a s g e n e r a c i o n e s d e a u t o f e c u n d a c i ó n se m a n t i e n e un a l e l o A p r e s e n t e en u n a p o b l a c i ó n c o n una f r e c u e n c i a o r i g i n a l d e 0,5 (el 5 0 % d e t o d o s los a l e l o s d e un g e n p r e s e n t e s en una p o b l a c i ó n p e r t e n e c e n a A) en u n a f r e c u e n c i a e q u i l i b r a d a d e casi el 0,1 ( 1 0 % A). La d e p r e s i ó n p o r p r o c r e a c i ó n c o n s a n g u í n e a p u e d e s e r v e n c i d a c u a n d o en el c u r s o d e u n a s p o c a s g e n e r a c i o n e s los g e n o t i p o s c o n a l e l o s rec e s i v o s h o m o z i g o t o s , d e e f e c t o p e r j u d i c i a l , son e l i m i n a -

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d o s p o r s e l e c c i ó n . L a s p o s i b l e s v e n t a j a s d e la a u t o f e c u n d a c i ó n son la alta e f i c i e n c i a r e p r o d u c t i v a y la a c e l e r a c i ó n d e la e v o l u c i ó n . Por ejemplo, en el género Leavertworthia (Brasicáceas) las poblaciones autoincompatibles muestran semillas entre el 52 % y el 62 %, y las poblaciones autocompatibles entre el 73 y el 94 %. La observación de numerosas especies da como resultado que aproximadamente el 22 % en las AI y el 75 % en las AC tienen semillas. La e f i c i e n c i a r e p r o d u c t o r a p u e d e v e r s e en p e l i g r o c u a n d o n o hay n i n g ú n p o l i n i z a d o r o n i n g u n a p a r e j a p a r a el c r u z a m i e n t o d i s p o n i b l e . L a a u s e n c i a de p o l i n i z a d o r e s se da c o n f r e c u e n c i a en h a b i t a c i o n e s e x t r e m a s , p o r e j e m p l o , constantemente frías y húmedas. También corren peligro las e s p e c i e s c o n un ú n i c o p e r í o d o de floración en su vida, si en e s t e p e r í o d o , casi s i e m p r e c o r t o , n o d i s p o n e n d e n i n g ú n p o l i n i z a d o r o d i s p o n e n d e p o c o s . El p r o b l e m a de la ausencia de pareja de cruzamiento afecta especialmente a las e s p e c i e s c o l o n i z a d o r a s . Por e j e m p l o , c u a n d o se c o l o n i z a un t e r r e n o r o t u r a d o , el d e s a r r o l l o d e la p o b l a c i ó n d e las e s p e c i e s q u e c r e c e n allí al p r i n c i p i o suele c o m e n z a r con un solo i n d i v i d u o . El é x i t o d e esta c o l o n i z a c i ó n s ó l o e s t á g a r a n t i z a d o si e s t e i n d i v i d u o se p u e d e a u t o f e c u n d a r . En c o n s o n a n c i a c o n e s t o , m u c h a s m a l a s h i e r b a s c o m o col o n i z a d o r a s de h a b i t a c i o n e s a l t e r a d a s por el h o m b r e son en g r a n m e d i d a a u t o f e c u n d a n t e s . El d e s a r r o l l o de m u c h a s m a l a s h i e r b a s , por e j e m p l o , se a c e l e r a a b r e v i a n d o la f a s e r e p r o d u c t o r a , ya q u e d e b i d o a su h a b i t u a l a u t o f e c u n d a c i ó n y a q u e n o tienen n e c e s i d a d de atraer p o l i n i z a d o r e s en m u c h a s d e ellas t a m b i é n se r e d u c e el t a m a ñ o de la flor, la p r o d u c c i ó n d e néctar, la c a n t i d a d de p o l e n , etc. E s t o t a m b i é n a u m e n t a su é x i t o c o l o n i z a d o r , ya q u e , por e j e m plo, en un p e r í o d o v e g e t a t i v o se p u e d e n d e s a r r o l l a r varias g e n e r a c i o n e s . P e r o t a m b i é n p u e d e ser n e c e s a r i a una alta v e l o c i d a d d e d e s a r r o l l o en un p e r í o d o v e g e t a t i v o m u y breve.

10.1.3.3 S i s t e m a d e r e p r o d u c c i ó n Los vegetales, c o m o también muchos otros organismos, a d e m á s d e p o d e r r e p r o d u c i r s e y multiplicarse s e x u a l m e n te, tienen la posibilidad d e la r e p r o d u c c i ó n y multiplicación a s e x u a l . S e h a b l a de m u l t i p l i c a c i ó n c u a n d o el n ú m e ro d e i n d i v i d u o s a u m e n t a en las g e n e r a c i o n e s siguientes. La m u l t i p l i c a c i ó n y la r e p r o d u c c i ó n e s t á n c a s i s i e m p r e a s o c i a d a s e n t r e sí. D e b i d o a q u e p o r r e p r o d u c c i ó n asexual se g e n e r a n d e s c e n d i e n t e s , q u e tienen una a m p l i a identidad g e n é t i c a con sus p r o g e n i t o r e s , la v a r i a c i ó n g e n é t i c a d e una e s p e c i e o de una p o b l a c i ó n d e p e n d e en g r a n m e d i d a d e la relativa f r e c u e n c i a de la r e p r o d u c c i ó n asexual. La rep r o d u c c i ó n a s e x u a l , d e n o m i n a d a t a m b i é n a p o m i x i s , puede tener lugar p o r r e p r o d u c c i ó n vegetativa o por f o r m a c i ó n de s e m i l l a s a s e x u a l e s ( a g a m o s p e r m i a ) . La r e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a c o n s i s t e en la p r o d u c c i ó n de descendientes a partir de tejidos somáticos, evitando c o m p l e t a m e n t e los p r o c e s o s s e x u a l e s . Por tanto, los d e s c e n d i e n t e s se g e n e r a n e x c l u s i v a m e n t e m e d i a n t e división n u c l e a r m i t ó t i c a , y en c o n s e c u e n c i a sin m o d i f i c a c i ó n de la f a s e nuclear. E s un f e n ó m e n o f r e c u e n t e en h o n g o s , algas, m u s g o s , h e l e c h o s y a n g i o s p e r m a s . Por el c o n t r a r i o , en los d e m á s g r u p o s d e e s p e r m a t ó f i t o s ( g i m n o s p e r m a s ) la r e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a e s m á s bien rara. P a r a la flora

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10 Evolución

e s p e r m a t ó f i t a d e las islas B r i t á n i c a s se ha i n d i c a d o q u e en t o r n o al 4 6 % d e las e s p e c i e s d i s p o n e n d e c a p a c i d a d d e r e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a ; d e ellas la m a y o r p a r t e son hierbas p e r e n n e s , p e r o a v e c e s t a m b i é n a r b u s t o s . L a s p l a n t a s a n u a l e s y b i e n a l e s n o se p u e d e n r e p r o d u c i r p o r vía v e g e tativa, y en los á r b o l e s la c a p a c i d a d d e r e p r o d u c c i ó n veg e t a t i v a es m u y rara. S o n e j e m p l o s d e e s t o los á l a m o s (Populus), o l m o s (Ulmus) y el g é n e r o Prunus. L a c a p a c i dad de r e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a e s e s p e c i a l m e n t e p r o n u n c i a d a , p o r e j e m p l o , en las g r a m í n e a s y en las p l a n t a s a c u á t i c a s . L o s i n d i v i d u o s p r o c e d e n t e s de r e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a y q u e ya n o e s t á n f í s i c a m e n t e u n i d o s a la p l a n ta m a d r e son d e n o m i n a d o s t a m b i é n r a m e t e s (ingl.: ICImet). La totalidad d e los r a m e t e s q u e f o r m a n p a r t e d e un i n d i v i d u o g e n é t i c o ( g e n e t e , i n g l . : genet) constituye un c l o n . Los órganos de reproducción vegetativa en las plantas vasculares la mayor parte de las veces son vástagos, modificados o no. La reproducción puede llevarse a cabo mediante simple fragmentación de vástagos normales, superficiales (p. ej.. separación hacia la radicación de ápices de vástagos en Rubus) o acuáticos (p. ej. Elodea), estolones (p. ej.. Fragaria) y rizomas (p. ej.. muchas gramíneas). Pero también se pueden formar gérmenes vegetativos, pluricelulares especiales. Por ejemplo, las yemas (bulbilos = vástago reproductor en las plantas terrestres, por ejemplo Atlium, Polygonum viviparum; turiones = brotes invernales en las plantas acuáticas, por ejemplo. Elodea. Hydrocharis), tubérculos radiculares (p. ej. Ranunculus ficaria). tubérculos estoloníferos (por ejemplo las patatas), bulbos (p. ej. Galanthus) o las espículas de Poa alpina y P. bulbosa, por ejemplo, que se desarrollan de forma vegetativa. También de las algas, musgos y liqúenes se forman cuerpos germinales vegetativos. En los árboles el mecanismo más frecuente de reproducción vegetativa es la formación de vástagos a partir de la raíz (carnada radicular), con la consiguiente fragmentación. En algunos casos las hojas también pueden producir unidades de multiplicación vegetativa, (p. ej., Asplenium, KalanchoS, fig. 4-32). En las algas, los liqúenes y los musgos, los mecanismos más importantes de reproducción vegetativa son la división celular y los brotes celulares (p. ej., en la levadura), la fragmentación de agrupaciones de células o de talos, así como la formación de cuerpos vegetativos germinales especiales. La c o n t r i b u c i ó n d e la r e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a a una p o b l a c i ó n p u e d e ser c o n s i d e r a b l e . Así, por e j e m p l o , p a r a el botón d e oro (Ranunculus repens) se ha c a l c u l a d o q u e m á s del 9 9 % d e los i n d i v i d u o s de una p o b l a c i ó n se d e b e n a rep r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a . M e d i a n t e e s t a r e p r o d u c c i ó n se p u e d e n o r i g i n a r i n d i v i d u o s g e n é t i c o s d e un t a m a ñ o c o n s i d e r a b l e y a v e c e s d e una e d a d i n e s p e r a d a . La aplicación de técnicas de DNA para la determinación genética de individuos ha dado como resultado, por ejemplo, en el examen de una especie de álamo norteamericano (Popidus tremuloides), que un clon ha cubierto una superficie de 43 ha y en total abarca 47 000 rametes. Pero también en las plantas herbáceas, como por ejemplo en la cañuela roja (Festuca rubra) se ha encontrado que los individuos de un clon pueden estar separados entre sí hasta 220 m. Cuando se observa la tasa de crecimiento actual de esta especie, se puede calcular que un clon puede tener desde algunos cientos hasta miles de años. Estos estudios ponen de manifiesto que en una población el número de individuos genéticos puede ser mucho menor que el número de individuos físicamente independientes. Es evidente que la dimensión de la variación genética en una de estas poblaciones se ve muy afectada por este hecho. La f o r m a c i ó n de s e m i l l a s sin p a r t i c i p a c i ó n de los p r o c e sos s e x u a l e s se d e n o m i n a a g a m o s p e r m i a . Este f e n ó m e n o se c o n o c e en 3 4 f a m i l i a s y se da c o n e s p e c i a l f r e c u e n -

cia en las a s t e r á c e a s , p o á c e a s y r o s á c e a s . N o es p o s i b l e e s t a b l e c e r d a t o s f i a b l e s s o b r e el n ú m e r o d e las e s p e c i e s a g a m o s p e r m a s , ya q u e las o p i n i o n e s s o b r e su d e l i m i t a c i ó n son m u y d i v e r s a s . L o s m e c a n i s m o s d e p r o d u c c i ó n de s e m i l l a s a g a m o s p e r m a s son m u y d i f e r e n t e s . En el c a s o de los g é n e r o s Citrus, Opuntia o Nigritella (orquídeas), se o r i g i n a n e m b r i o n e s a g a m o s p e r m o s sin d e s a r r o l l o del s a c o e m b r i o n a r i o en un t e j i d o d e los p r i m o r d i o s s e m i n a les. En esta l l a m a d a e m b r i o n í a a d v e n t i c i a ( a g a m o s p e r mia e s p o r o f í t i c a ) n o se i m p i d e la f o r m a c i ó n d e e m b r i o nes mediante procesos sexuales. Así, en una planta, i n c l u s o a v e c e s en una s e m i l l a , s e . p u e d e n e n c o n t r a r t a n t o e m b r i o n e s s e x u a l e s c o m o a s e x u a l e s . A s í p u e s , la a g a m o s p e r m i a en e s t e c a s o es f a c u l t a t i v a . Sin e m b a r g o , a p e s a r de la a u s e n c i a de s e x u a l i d a d , p a r a la f o r m a c i ó n d e s e m i l l a s son n e c e s a r i a s , g e n e r a l m e n t e , la p o l i n i z a c i ó n y la f e c u n d a c i ó n ( p s e u d o g a m i a ) , q u e p r o v o c a n la f o r m a c i ó n del e n d o s p e r m a . En la a g a m o s p e r m i a g a m e t o f í t i c a se f o r m a en el p r i m o r d i o s e m i n a l un s a c o e m b r i o n a r i o c o n el n ú m e r o d e c r o m o s o m a s e s p o r o f í t i c o , es decir, n o r e d u c i d o . Si se o r i g i n a e s t e s a c o e m b r i o n a r i o con indep e n d e n c i a d e q u e e x i s t a un s a c o e m b r i o n a r i o f o r m a d o por vía s e x u a l , e n t o n c e s hay a p o s p o r i a . Si. p o r el c o n t r a r i o , el s a c o f o r m a d o p o r vía a s e x u a l s u s t i t u y e al f o r m a d o p o r vía s e x u a l , e n t o n c e s hay d i p l o s p o r i a . E s t o s d o s m e c a n i s m o s d e la a g a m o s p e r m i a e s t á n c a s i s i e m p r e l i g a d o s a la p o l i p l o i d í a . El e m b r i ó n se p u e d e o r i g i n a r en a m b o s m e c a n i s m o s , b i e n d e la o v o c é l u l a n o r e d u c i d a y no f e c u n d a d a ( p a r t e n o g é n e s i s ) , o b i e n d e o t r a c é l u l a del saco embrionario no reducida (apogamia). Las especies a p o s p ó r i c a s , por e j e m p l o , Poa pratensis, Potentilla neumanniana o Ranunculus auricomus, son, c o m o m u c h a s e s p e c i e s con e m b r i o n í a a d v e n t i c i a , a g a m o s p e r m a s facultativas, ya q u e , a d e m á s , tienen la posibilidad de f o r m a r un s a c o e m b r i o n a r i o s e x u a l . C o m o en la e m b r i o n í a adv e n t i c i a , t a m b i é n en e s t e c a s o se n e c e s i t a casi s i e m p r e la p o l i n i z a c i ó n y la f e c u n d a c i ó n p a r a f o r m a r el e n d o s p e r m a . Por el c o n t r a r i o , las e s p e c i e s d i p l o s p ó r e a s , p o r e j e m p l o de los g é n e r o s Hieracium, Taraxacum, Calamagrostis o Nardus, son casi s i e m p r e a g a m o s p e r m a s o b l i g a d a s , p u e s para la f o r m a c i ó n del s a c o e m b r i o n a r i o a s e x u a l se c o n s u m e el t e j i d o , del cual en las e s p e c i e s s e x u a l e s se origina el s a c o e m b r i o n a r i o . E n c a s o d e d i p l o s p o r i a , la m a y o r parte de las v e c e s n o se n e c e s i t a p s e u d o g a m i a para d e s a rrollar el e n d o s p e r m a . Los diferentes mecanismos de agamospemiia pueden diferenciarse claramente entre sí basándose en los procesos citológicos. Pero debido a que pueden localizarse diferentes mecanismos en grupos de parentesco muy próximos (por ejemplo. Hieracium subg. Hieracium: diplosporia; subg. Pilosella: aposporia), se podría pensar que genéticamente los diferentes mecanismos pueden estar estrechamente emparentados entre sí. Es metódicamente difícil deducir el fundamento genético de la agamospermia. debido, por una parte, a la sexualidad ocasional de la especie agamosperma y, por otra, a la existencia de especies sexuales muy afines de igual ploidía con las que puede cruzarse. La embrionía adventicia parece que es regulada por un único locus genético. En caso de aposporia y diplosporia, se ha podido comprobar la participación de al menos dos genes. Por ejemplo, en Taraxacum la función de un gen consiste en la supresión de la meiosis durante la formación del saco embrionario y la del otro en la inducción del desarrollo partenogenético de la ovocélula. En diversas gramíneas (por ejemplo de los géneros Panicum. Brachiaria, Tripsacum), la agamospemiia gametofítica se regula sólo por un gen. Sin embargo, la cartografía genómica ha mostrado que posiblemente detrás de este gen se oculta una gran región cromosó-

10.1 Variación

mica, que se deslaca mediante recombinación muy reducida o con total ausencia de ella. No está claro cuántos genes se contienen realmente en esta región o han participado en la regulación de la agamospermia. A u n c u a n d o se p o d r í a e s p e r a r la total a u s e n c i a de variación g e n é t i c a en las e s p e c i e s a g a m o s p e r m a s , éste n o e s el caso. La variación g e n é t i c a o b s e r v a b l e en ellas p u e d e tener d i f e r e n t e s c a u s a s : •

La a g a m o s p e r m i a r a r a m e n t e es e s t r i c t a m e n t e o b l i g a d a y al m e n o s la s e x u a l i d a d o c a s i o n a l p u e d e p r o d u c i r variación.

•

La f o r m a c i ó n d e los s a c o s e m b r i o n a r i o s n o r e d u c i d o s en las e s p e c i e s d i p l o s p ó r e a s p u e d e e m p e z a r c o n una m e i o s i s , q u e sin e m b a r g o n o f u n c i o n a c o m p l e t a m e n t e y p r o d u c e la f o r m a c i ó n d e los l l a m a d o s n ú c l e o s d e restitución no reducidos. .

•

L a s m u t a c i o n e s s o m á t i c a s p u e d e n a c u m u l a r s e en el c u r s o d e las g e n e r a c i o n e s .

•

La r e c o m b i n a c i ó n s o m á t i c a c o m o las r e e s t r u c t u r a c i o nes d e c r o m o s o m a s en las c é l u l a s s o m á t i c a s , casi s i e m pre p r o b a b l e m e n t e c a u s a d a s por t r a n s p o s o n e s , p a r e c e n darse con especial f r e c u e n c i a en las e s p e c i e s a g a m o s permas.

A p e s a r d e e s t o s m e c a n i s m o s p a r a o r i g i n a r variación g e nética, el a l c a n c e d e ésta en las e s p e c i e s a g a m o s p e r m a s es m u y r e d u c i d o , en c o m p a r a c i ó n c o n sus p a r i e n t e s s e x u a l e s más próximos.

llegar a g e n e r a l i z a c i o n e s v á l i d a s s o b r e las d i s t a n c i a s del flujo génico. A través d e las distancias d e polinización se p u e d e c o m p r o b a r q u e la f r e c u e n c i a d e polinización m e d i a n t e el polen d e un i n d i v i d u o se r e d u c e e x p o n e n c i a l m e n t e c u a n t o m á s l e j o s se e n c u e n t r a e s e i n d i v i d u o (fig. 10.23) y q u e la p o l i n i z a c i ó n se p r o d u c e casi s i e m p r e e n t r e individuos q u e distan e n t r e sí d e s d e a l g u n o s d e c í m e t r o s hasta a l g u n a s decenas o más raramente algunos centenares de metros. Pero t a m b i é n se h a n o b s e r v a d o p o l i n i z a d o r e s q u e r e c o r r e n g r a n d e s distancias. Las a b e j a s e u g l o s i n a s d e S u d a m é r i c a llevan a c a b o v u e l o s d e polinización de hasta 23 k m . L o s c í n i f e s c o m o p o l i n i z a d o r e s de los h i g o s tropicales recorren a p r o x i m a d a m e n t e e n t r e 6 y 14 k m y los a n i m a l e s vert e b r a d o s ( p o r e j e m p l o , p á j a r o s y m u r c i é l a g o s ) c o m o polin i z a d o r e s p u e d e n r e c o r r e r d i s t a n c i a s s u p e r i o r e s a los insectos. El movimiento del polen se puede observar directamente, siguiendo los movimientos de los animales en la polinización llevada a cabo por ellos (zoofilia), o si la polinización se efectúa por el viento (anemofilia), colocando captadores de polen a distancias cada vez más alejadas de la fuente del polen. La observación directa no da ninguna información inmediata sobre si el polen observado llega a fecundar. Esto se puede deducir mejor comparando genéticamente a un individuo parental con sus descendientes y conociendo la constitución genética de otros progenitores potenciales. Las poblaciones de mimosa (Mimulus) producidas mediante experi-

La a g a m o s p e r m i a c o n v a r i a c i ó n g e n é t i c a f r e c u e n t e m e n t e r e d u c i d a d a l u g a r a q u e t a m b i é n las m á s p e q u e ñ a s d i f e r e n c i a s de c a r a c t e r e s p e r m a n e z c a n m á s o m e n o s c o n s t a n tes en el c u r s o de las g e n e r a c i o n e s .

273260-

Cuando se aplica un concepto morfológico de especie, las constantes diferencias de caracteres son la base para reconocerlas (v. 10.3.1). Por tanto, en los grupos de parentesco agamospermos se pueden reconocer un gran número de agamospecies (pequeñas especies, microespecies). Así, en opinión de algunos autores, Hieracium y Taraxacum abarcan en la flora centroeuropea 190 y 250 de tales especies pequeñas, respectivamente.

10.1.3.4 Flujo g é n i c o y f o r m a d e vida

545

I

240220200180-

5

160140-

a 120 -

La s i m i l i t u d g e n é t i c a d e i n d i v i d u o s q u e se c r u z a n e n t r e sí d e p e n d e r á d e a q u é d i s t a n c i a se t r a n s p o r t e el p o l e n o las d i á s p o r a s ( e s p o r a s , s e m i l l a s , f r u t o s ) . Si t a n t o el p o l e n c o m o las d i á s p o r a s s ó l o se m o v i e r a n en d i s t a n c i a s m u y c o r t a s , sería m u y g r a n d e la p r o b a b i l i d a d d e c r u z a m i e n t o e n t r e los p r o g e n i t o r e s y sus d e s c e n d i e n t e s o los d e s c e n d i e n t e s d e un i n d i v i d u o e n t r e sí, y p o r t a n t o e n t r e individ u o s m u y s e m e j a n t e s g e n é t i c a m e n t e . El e f e c t o de la recombinación genética sería entonces mínimo. Cuanto m á s l e j o s s e a t r a n s p o r t a d o el p o l e n y l a s d i á s p o r a s , m á s a u m e n t a la p r o b a b i l i d a d d e c r u z a m i e n t o d e i n d i v i d u o s d i f e r e n t e s g e n é t i c a m e n t e . P u e s t o q u e el m a t e r i a l g e n é t i c o se m u e v e c o n el p o l e n y las d i á s p o r a s , e s t o s d o s f e n ó m e n o s p u e d e n ser a g r u p a d o s b a j o la d e n o m i n a c i ó n d e f l u j o g é n i c o c u a n d o el p o l e n p r o d u c e f e c u n d a c i ó n , y las d i á s p o r a s g e r m i n a n y se c r u z a n c o n o t r o s i n d i v i d u o s . A n t e la m u l t i p l i c i d a d d e m e c a n i s m o s d e p o l i n i z a c i ó n y d i s p e r s i ó n d e d i á s p o r a s o b s e r v a d o s (v. 11.2), es d i f í c i l

10080 604020nu 0

2

4

6

8

10

r

12

14

i

16

distancia (m)

Fig. 10-23: Distribución d e la f r e c u e n c i a d e las d i s t a n c i a s d e vuelo d e los a b e j o r r o s ( B o m b u s sp.) q u e visitan a Prímula veris en N o r t h u m b e r l a n d / l n glaterra. - S e g ú n A.J. Richards.

546

10 Evolución

mentó, en las que se conoce la constitución genética de cada individuo, han permitido determinar la paternidad de cada semilla desarrollada en la población y así analizar con el mayor detalle posible el flujo génico a través del transporte de polen. Las investigaciones de esta especie han demostrado que en la zoofilia las distancias del flujo génico con frecuencia son superiores a las distancias recorridas entre dos individuos en un vuelo del polinizados Esto se explica porque con frecuencia no todo el polen recogido en una flor se deposita en la siguiente, sino que puede ser transportado a otras llores más distantes. Este fenómeno se conoce como carry over. Por el contrario, en la anemofilia sucede que las distancias del flujo génico con frecuencia son menores que las distancias del transporte de polen. Esto se puede explicar también por la metodología de observación, pues cuando la fuente de polen está a gran distancia la escasa densidad del polen recogido tiene una mínima probabilidad de polinizar y de fecundar. En el análisis del peligro ecológico potencial de plantas de cultivo alteradas mediante técnicas genéticas, es importante conocer en detalle las distancias del transporte de polen, cuando estos o r g a n i s m o s son cultivados en proximidad espacial de especies silvestres estrechamente emparentadas, con las que se pueden cruzar. L o s i n d i v i d u o s d i f e r e n t e s g e n é t i c a m e n t e llegan a estar en p r o x i m i d a d e s p a c i a l y a ser c o m p a ñ e r o s d e c r u z a m i e n t o p o r q u e las d i á s p o r a s son t r a n s p o r t a d a s a g r a n d e s distancias. P a r a el transporte de las d i á s p o r a s vale en p r i n c i p i o lo q u e se d i j o p a r a el t r a n s p o r t e del p o l e n . La d e n s i d a d de las d i á s p o r a s q u e p r o v i e n e n d e un i n d i v i d u o d i s m i n u y e e x p o n e n c i a l m e n t e con la d i s t a n c i a ( f i g . 10-24), y su transporte a l c a n z a d i s t a n c i a s q u e v a n d e s d e a l g u n o s d e c í m e t r o s h a s t a a l g u n o s c i e n t o s d e m e t r o s . T a m b i é n en e s t e caso, hay a l g u n a s e x c e p c i o n e s q u e son s i g n i f i c a t i v a s en la e v o l u c i ó n biológica. Esto se puede reconocer, por ejemplo, en las islas oceánicas de origen volcánico (p. ej. Krakatoa, Surtsey) que han sido colonizadas por las plantas de una forma relativamente rápida. Numerosos análisis de parentesco en combinación con dataciones basadas en distancias genéticas sugieren que el transporte a distancia de diásporas por ejemplo entre los continentes y las islas del hemisferio sur no son un suceso raro en términos de tiempo geológico. Se pueden postular sucesos de distribución a distancia, por ejemplo entre Australia/Nueva Zelanda y Sudamérica, para Taraxacum y Gentianella. En la discusión sobre la autofecundación y la fecundación calzada se puso de manifiesto que la fecundación cruzada ocasional también puede contribuir considerablemente al mantenimiento de la variación genética. Del mismo modo, en este contexto también

distancia

Fig. 10-24: Distribución d e la f r e c u e n c i a d e las d i s t a n c i a s d e dispersión d e semillas d e Verbascum thapsus. - S e g ú n E J . Salisbury d e J.L. Harper.

es válido que el flujo génico ocasional a grandes distancias, bien por transporte de polen o de diásporas, puede contribuir al mantenimiento o a la ampliación de la variación genética. Por consiguiente, recae un papel importante en las excepciones, difícilmente observables, del transporte de polen y de diásporas. La f o r m a d e v i d a de la e s p e c i e c o n s i d e r a d a es o t r o asp e c t o d e la r e l a c i ó n e n t r e f l u j o g é n i c o y v a r i a c i ó n g e n é tica d e las p o b l a c i o n e s . La d u r a c i ó n d e la v i d a c o m o un a s p e c t o d e la f o r m a d e v i d a e s i m p o r t a n t e en c u a n t o q u e las p o b l a c i o n e s de e s p e c i e s p l u r i e n a l e s en el c u r s o de los a ñ o s t o m a n , m u y p r o b a b l e m e n t e , i n d i v i d u o s d e o t r a s p o b l a c i o n e s o los e n t r e g a n a o t r a s , c o m o p o r e j e m p l o a p o b l a c i o n e s d e e s p e c i e s a n u a l e s . E s t o p r o d u c e en e s p e c i e s p l u r i e n a l e s un f u e r t e a u m e n t o d e la v a r i a c i ó n g e n é tica. En lo referente a la duración de la vida se pueden diferenciar las especies anuales de bienales y perennes (plurienales). Dentro de las anuales se pueden diferenciar en los climas templados, anuales de invierno y anuales de verano. El ciclo de evolución de las anuales de invierno casi siempre comienza en otoño y concluye en la primavera siguiente o a principios de verano; así pues, el ciclo de evolución se extiende en dos años pero dura menos de uno. Sin embargo, el ciclo de evolución de las anuales de verano está comprendido dentro de un período vegetativo. Dentro de las plurienales hay una gran variación en la duración individual de la vida, que puede alcanzar desde unos pocos hasta algunos miles de años. Además de la duración de la vida, se puede recurrir al comportamiento en la reproducción para diferenciar las formas de vida. Las plantas que independientemente de la duración de su vida sólo se reproducen una vez son monocárpicas (semélparas, hapaxantas), mientras que las plantas con reproducción múltiple son policárpicas (polacantas, iteróparas).

10.2 Patrón y causas de variación natural 10.2.1 Selección natural L o s e j e m p l o s d e variación g e n é t i c a intraespecífica o b s e r v a d o s en la n a t u r a l e z a la m a y o r parte d e las veces n o ocurren al a z a r s i n o q u e e s t á n c o r r e l a c i o n a d o s con las caract e r í s t i c a s del m e d i o a m b i e n t e y de la e s p e c i e v e g e t a l c o n s i d e r a d a . Ya d e s d e c o m i e n z o s del siglo x v m se c o n o cía la variación i n t r a e s p e c í f i c a , por e j e m p l o , de la floración d e los á r b o l e s forestales p r o c e d e n t e s del norte y del sur. Sin e m b a r g o , hasta los e x p e r i m e n t o s del b o t á n i c o suec o G . T u r e s s o n en los a ñ o s v e i n t e del siglo x x , se había d i s c u t i d o si e s a variación i n t r a e s p e c í f i c a , s i e m p r e y cuand o se a c e p t a r a su e x i s t e n c i a , tenía una base genética o era el r e s u l t a d o d e las i n f l u e n c i a s d e su habitat. M e d i a n t e el c u l t i v o en c o n d i c i o n e s h o m o g é n e a s de e s p e c i e s de d i f e rentes p r o c e d e n c i a s , a m p l i a m e n t e e x t e n d i d a s y presentes en hábitats d e d i f e r e n t e e c o l o g í a , T u r e s s o n p u d o d e m o s trar q u e las d i f e r e n c i a s o b s e r v a b l e s en su hábitat natural, en la m a y o r parte d e los c a s o s se m a n t e n í a n en el cultivo, al m e n o s p a r c i a l m e n t e . De e s t o c o n c l u y ó q u e la variación g e n é t i c a d e los c a r a c t e r e s c o n s i d e r a d o s era intraespecífica. P u e s t o q u e el material d e d i f e r e n t e s localizaciones de e c o l o g í a c o m p a r a b l e (por e j e m p l o , p o b l a c i o n e s d e las dunas de la c a n d e l a r i a d e los j a r d i n e s , Hieracium umbella-

10.2 P a t r ó n y c a u s a s d e v a r i a c i ó n n a t u r a l

cm

100

cm

Achillea Ianulosa, n = 18

100

so

T m

^

i

4000

ruin) s e g u í a m o s t r a n d o c a r a c t e r e s p a r e c i d o s y se d i f e r e n c i a b a c o n s i s t e n t e m e n t e del material d e o t r a s l o c a l i z a c i o nes d e d i f e r e n t e e c o l o g í a (por e j e m p l o , p o b l a c i o n e s d e los a c a n t i l a d o s c o s t e r o s ) , c o n c l u y ó a d e m á s q u e la v a r i a c i ó n g e n é t i c a i n t r a e s p e c í f i c a está c o r r e l a c i o n a d a c o n las c o n d i c i o n e s del hábitat. Los h a l l a z g o s y c o n c l u s i o n e s de T u r e s son p u d i e r o n ser c o n f i r m a d o s y p r e c i s a d o s e n un g r a n núm e r o d e e s t u d i o s c o m p a r a b l e s . P o r tanto se p u e d e d a r por s e g u r o q u e la variación g e n é t i c a i n t r a e s p e c í f i c a e n c o r r e lación c o n el m e d i o a m b i e n t e e s u n f e n ó m e n o m u y e x t e n dido. A lo largo de un transecto en dirección oeste-este en California desde la costa hasta la alta montaña de la Sierra Nevada californiana y la vecina Great Basin se pudo documentar para numerosas especies la variación genética correlativa con factores climáticos. Por ejemplo, las procedencias de Achillea lanulosa de diferentes niveles de altitud de la Sierra Nevada y de la Great Basin se diferencian en su tamaño (fig. 10-25). El estudio de la gramínea Andropogon scoparius. muy extendida en Norteamérica de sur a norte, mostró que para la inducción de la flor las proceden-

547

Fig. 10-25: R a z a s e c o l ó g i c a s d e la e s p e c i e c a l i f o m i a n a Achillea Ianulosa, t e t r a p l o i d e , c o r r e s pondientes a distintas altitudes ( 1 4 0 0 - 3 3 5 0 2 1 0 0 m) a lo l a r g o d e un t r a n s e c t o d e u n o s 6 0 k m a t r a v é s d e Sierra N e v a d a y d e la v e c i n a G r e a t Basin, a u n o s 3 8 ° lat. N. U n o s 6 0 individ u o s d e cada población fueron cultivados de s e m i l l a , e n S t a n f o r d ( 3 0 m ) . Los d i a g r a m a s (rojo) i n d i c a n la v a r i a c i ó n h e r e d i t a r i a d e la altura d e l tallo; e n e l l o s s e s e ñ a l a su valor m e d i o ( f l e c h a ) y al l a d o d e los m i s m o s s e r e p r e s e n t a u n i n d i v i d u o típico d e c a d a p o b l a c i ó n . - S e g ú n J. C l a u s e n , D.D. Keck y W . M . Hiesey.

cias del norte necesitaban más horas de luz (15 horas al día) que las procedencias del sur (14 horas al día). Para comprender esta observación, es necesario saber que la duración del día en el semestre de verano aumenta con la latitud geográfica, y que muchas plantas dependen de ella para formar las flores. Por ejemplo, en Achillea borealis se pudo comprobar una correlación entre variación genética y diferentes condiciones de suelo. Las procedencias de esta especie oriundas de suelos serpentinos (la serpentina es una roca sobre la que se originan suelos ricos en magnesio y pobres en calcio) en el experimento crecen bien en suelos serpentinos. Por el contrario, aquellas procedencias de la misma especie que en la naturaleza no se dan en estos suelos, también en el cultivo experimental crecen mal en ellos. Para Anthoxanthum odoralum se pudo demostrar que las plantas procedentes de hábitats pobres en calcio necesitaban para su crecimiento mucho menos calcio que aquellas plantas de esta especie provenientes de hábitats ricos en calcio. Numerosas especies (p. ej., Agrostis capillaris, Anthoxanthum odoratum, Festuca ovina, Mimulus guttatus, Plantago Ianceolata, Rumex acetosa) contienen genotipos que pueden crecer en suelos contaminados con metales pesados (p. ej.. cadmio, cobre, zinc), mientras que otros genotipos no pueden. La diferenciación intraespecífica no sólo se puede demostrar en

1920 m

1

C)

1675 m

O V

0

/1379 m

1054 m

690 m

570 m

Fig. 10-26: D i f e r e n c i a c i ó n d i n a l e n el t r é b o l b l a n c o (Trifolium repens). La f r e c u e n c i a e n las p o b l a c i o n e s del a l e l o A ( f r e n t e al a), r e s p o n s a b l e d e la f o r m a c i ó n d e g l i c ó s i d o s c i a n ó g e n o s (círculos c o n s e c t o r e s n e g r o s = A y b l a n c o s = a) e s t á e n c o r r e l a c i ó n c o n las i s o t e r m a s d e e n e r o d e s d e la r e g i ó n m e d i t e r r á n e a a la E u r o p a s e p t e n t r i o n a l ( m a p a a la i z q u i e r d a ) y e n los A l p e s (figura a la d e r e c h a , d i a g r a m a s d e t a r t a ) c o n la a l t i t u d s o b r e el nivel d e l m a r . - S e g ú n H. D a d a y .

548

10 Evolución

correlación con factores ambientales inorgánicos sino también con los orgánicos. Como muchas otras especies, también Trifolium repens puede contener glicósidos cianógenos. cuya división enzimática, por ejemplo, cuando hay una lesión en el tejido produce liberación de ácido cianhídrico. La especie es polimorfa para esta característica. Se pudo demostrar que la frecuencia relativa de genotipos cianógenos (con glicósidos cianógenos) y acianógenos (sin glicósidos cianógenos), cuando se observan espacios amplios, no sólo está correlacionada con la temperatura de su hábitat (fig. 10-26), sino, cuando se consideran espacios pequeños, también con la frecuencia de caracoles como enemigos consumidores de esta especie de trébol. Pluntago lanceolata, de hábitats muy frecuentados, tiene una forma de crecimiento desde tendida hasta ascendente en vez de erecta, al contrario de lo que sucede en plantas de lugares no frecuentados. La diferenciación intraespecífica en correlación con factores ambientales variables, además de en los ejemplos referidos, se pudo demostrar, por ejemplo, para la utilización fotosintética de la luz disponible, la resistencia a la sequía y a las heladas, ataque de los parásitos, herbivoría, eficiencia de ios polinizadores, competencia de la vegetación circundante, etc. (fig. 10-27). La distribución e s p a c i a l d e t a l l a d a d e la variación g e n é t i c a en la n a t u r a l e z a p u e d e m o s t r a r p a t r o n e s d i f e r e n t e s . Si un f a c t o r a m b i e n t a l c o r r e l a t i v o c o n un c a r á c t e r vegetal está d i s t r i b u i d o d e m a n e r a d i s c o n t i n u a en la n a t u r a l e z a (p. ej., los s u e l o s b á s i c o s y á c i d o s sobre rocas c á l c i c a s y silíceas en los A l p e s ) el material vegetal t a m b i é n p u e d e m o s t r a r una v a r i a c i ó n m á s o m e n o s d i s c o n t i n u a . Si por el c o n t r a rio, un f a c t o r a m b i e n t a l varía d e f o r m a c o n t i n u a (p. ej., temperatura media que disminuye a medida que aumenta la altura), t a m b i é n e s d e e s p e r a r q u e el material vegetal inv e s t i g a d o t e n g a v a r i a c i ó n g e n é t i c a c o n t i n u a . E s t o s d o s patrones d e variación i n t r a e s p e c í f i c a , a m e n u d o han sido dif e r e n c i a d o s e n t r e sí c o m o variación ecotípica ( e c o t i p o ) o e e o c l i n a l (ecoclina). El r e c o n o c i m i e n t o d e tales p a t r o n e s p u e d e verse d i f i c u l t a d o si un c a r á c t e r a n a l i z a d o es c o r r e lativo n o sólo con lino, s i n o con d o s o m á s f a c t o r e s a m bientales q u e no n e c e s a r i a m e n t e v a r í a n en la m i s m a dirección. Los patrones de variación genética intraespecífica hallados dependen también de numerosos parámetros experimentales. Así, la comparación de poblaciones muy alejadas espacialmente mostrará casi siempre diferencias más claras que la comparación de poblaciones muy próximas, y la comparación de las descendencias de dos poblaciones cultivadas de semillas mostrará menores diferencias que la comparación de plantas adultas tomadas en su hábitat.

B temperatura

La s e l e c c i ó n natural es r e c o n o c i d a g e n e r a l m e n t e c o m o la causa más importante de variación intraespecífica correlativa c o n el m e d i o a m b i e n t e . La s e l e c c i ó n n a t u r a l pres u p o n e q u e los d i f e r e n t e s i n d i v i d u o s ( g e n o t i p o s ) d e una p o b l a c i ó n se d i f e r e n c i a n e n t r e sí g e n é t i c a m e n t e en c u a n to a su é x i t o r e p r o d u c t o r en un a m b i e n t e d a d o . El d i f e r e n t e é x i t o r e p r o d u c t o r p u e d e c o n s i s t i r en una p r o b a b i l i dad d i s t i n t a de s u p e r v i v e n c i a h a s t a la r e p r o d u c c i ó n , o una v e z a l c a n z a d a la fase d e r e p r o d u c c i ó n , en el d i f e r e n te é x i t o r e p r o d u c t o r . Las d i s t i n t a s t a s a s d e s u p e r v i v e n c i a y el d i f e r e n t e é x i t o r e p r o d u c t o r p u e d e n ser d e n o m i n a d o s en c o n j u n t o c o m o a p t i t u d . El o b j e t o d e la s e l e c c i ó n natural e s , p o r t a n t o , el g e n o t i p o i n d i v i d u a l o el f e n o t i p o c o n c r e t o , es decir, el i n d i v i d u o . Si los d i f e r e n t e s g e n o t i p o s d e u n a p o b l a c i ó n tienen d i f e r e n t e s a p t i t u d e s e n t o n c e s s u r g e la s e l e c c i ó n n a t u r a l . C o m o r e s u l t a d o de la sel e c c i ó n n a t u r a l se p u e d e m o d i f i c a r la f r e c u e n c i a relativa d e los a l e l o s ( f r e c u e n c i a a l é l i c a ) t a n t o si se c o m p a r a n los d i f e r e n t e s e s t a d i o s d e e v o l u c i ó n d e u n a g e n e r a c i ó n , c o m o si se c o m p a r a n g e n e r a c i o n e s s u c e s i v a s . La m o d i f i c a c i ó n d e la f r e c u e n c i a a l é l i c a en la s u c e s i ó n de g e n e r a c i o n e s se p u e d e d e n o m i n a r e v o l u c i ó n . C o m o e j e m plo concreto (pero construido) de evolución mediante s e l e c c i ó n n a t u r a l p u e d e servir la e s p e c i e Achillea lanulosu a lo largo d e un I r a n s e c t o en C a l i f o r n i a . Si se plant a r a n , t a n t o en la c o s t a c o m o en la alta m o n t a ñ a , d o s p o b l a c i o n e s v a r i a b l e s g e n é t i c a m e n t e en c u a n t o a la altura d e c r e c i m i e n t o (y por t a n t o v i n c u l a d a s en c u a n t o al núm e r o d e f l o r e s y a la v e l o c i d a d d e d e s a r r o l l o hasta la prim e r a f l o r a c i ó n ) , p e r o i d é n t i c a s en su c o m p o s i c i ó n g e n é tica, la e v o l u c i ó n d e e s t a s d o s p o b l a c i o n e s en el c u r s o d e las g e n e r a c i o n e s p r o b a b l e m e n t e d i s c u r r i r í a d e m a n e r a d i f e r e n t e . En la p o b l a c i ó n c o s t e r a , las p l a n t a s altas con un g r a n n ú m e r o de f l o r e s p r o d u c i r í a n , p o r t é r m i n o m e dio, m á s d e s c e n d i e n t e s q u e las p l a n t a s b a j a s con m e n o s f l o r e s . E s t o c a u s a r á un a u m e n t o de la f r e c u e n c i a relativa d e p l a n t a s altas en p o b l a c i o n e s q u e p e r m a n e c e n m á s o m e n o s e s t a b l e s en t a m a ñ o . En la alta m o n t a ñ a , d o n d e las p l a n t a s altas, a n t e el c o r t o p e r í o d o v e g e t a t i v o , e v e n t u a l m e n t e n o f l o r e c e n o s ó l o sus p r i m e r a s f l o r e s p r o d u c e n s e m i l l a s , a u m e n t a r í a la f r e c u e n c i a r e l a t i v a d e las plantas* b a j a s . L a s e l e c c i ó n n a t u r a l e x p l i c a c o n e s t o t a n t o la e v o l u c i ó n c o m o la a d a p t a c i ó n g e n é t i c a ( a d a p t a c i ó n ) , p u e s p a r e c e j u s t i f i c a d o e n t e n d e r la v a r i a c i ó n en la altura c o m o a d a p t a c i ó n a las c o n d i c i o n e s del h á b i t a t . A s í pues, la va-

13 14 15 16 17 18 19 20 21 2 2 2 3 2 4

horas de luz

Fig. 10-27: D i f e r e n c i a c i ó n e c o l ó g i c a e n e s p e r m a t ó f i t o s . A E c o t i p o s d e Oxyria digyna (poligon á c e a s ) c o n su n o r m a fisiológica d e r e a c c i ó n diferencial: t a s a m e d i a de fotosíntesis ( O ) y d e r e s p i r a c i ó n (A), m e d i d a e n m g C O / d m " d e s u perficie foliar, e n d e p e n d e n c i a d e la t e m p e r a t u ra, e n u n a raza a l p i n a m e r i d i o n a l ( n e g r o ) y otra ártica s e p t e n t r i o n a l (rojo). B Variación d i n a l e n el p i n o a l b a r (Pinus sylvestris): p l a n t a s d e 5 2 p r o c e d e n c i a s e u r o p e a s c u l t i v a d a s e n las m i s m a s c o n d i c i o n e s m u e s t r a n la e x i s t e n c i a d e u n a est r e c h a c o r r e l a c i ó n e n t r e la m a t e r i a s e c a d e las a g u j a s ( c o m o m e d i d a d e la r e s i s t e n c i a al frío) y el n ú m e r o d e h o r a s d e luz e n el p r i m e r día prim a v e r a l (con t e m p e r a t u r a m e d i a + 6 'C) e n s u h á b i t a t n a t u r a l ( c o m o m e d i d a d e la latitud g e o g r á f i c a , la c o n t i n e n t a l i d a d y la d u r a c i ó n d e s u p e r i o d o d e v e g e t a c i ó n ) . - A s e g ú n H.A. M o o n e y y W.D. Billings; B s e g ú n 0 . L a n g l e t .

10.2 P a t r ó n y c a u s a s d e v a r i a c i ó n n a t u r a l

n a c i ó n c o r r e l a t i v a con el m e d i o a m b i e n t e p u e d e e n t e n d e r s e en la m a y o r p a r t e d e los c a s o s c o m o v a r i a c i ó n adaptativa. Un carácter puede interpretarse como adaptación genética cuando es hereditario y contribuye al aumento de la probabilidad de supervivencia o al éxito reproductor, es decir, al aumento de la aptitud de un individuo. El concepto de adaptación se refiere tanto al proceso como al estado de la adaptación. El proceso de la adaptación genética en una primera fase consiste en que una característica se origina mediante mutación, por tanto, completamente al azar. Si la característica recién originada otorga al individuo un alto grado de aptitud, en una segunda fase del surgimiento de la adaptación genética se propagará esta característica a la población mediante selección natural. P a r a c o m p r o b a r la s e l e c c i ó n natural c o m o c a u s a d e variación g e n é t i c a natural n o es s u f i c i e n t e o b s e r v a r la c o rrelación e n t r e v a r i a c i ó n g e n é t i c a y d e t e r m i n a d a s variables a m b i e n t a l e s . M á s b i e n , es n e c e s a r i o c o m p r o b a r q u e g e n o t i p o s d i f e r e n t e s en d i s t i n t o s a m b i e n t e s tienen d i f e r e n t e s a p t i t u d e s , o q u e un g e n o t i p o en su a m b i e n t e n a t u ral tiene un g r a d o s u p e r i o r de aptitud q u e en un a m b i e n t e q u e le es e x t r a ñ o . E s t o se h a c e e x p o n i e n d o d i f e r e n t e s g e n o t i p o s al f a c t o r a m b i e n t a l p r o b a b l e m e n t e d e c i s i v o , y m i d i e n d o su a p t i t u d , o e f e c t u a n d o un t r a s p l a n t e r e c í p r o c o d e material d e d i f e r e n t e p r o c e d e n c i a en el a m b i e n t e natural. F i n a l m e n t e t a m b i é n se p u e d e d e t e r m i n a r la d i f e r e n t e aptitud d e los i n d i v i d u o s d e una p o b l a c i ó n en su a m b i e n t e natural. Plantago major ofrece un ejemplo para la primera línea de investigación. Se observó que las plantas en hábitats regularmente pisados tienen inflorescencias más o menos tendidas y que el material de hábitats no pisados tiene inflorescencias erectas. Esta diferencia observada en la naturaleza también se mantuvo en el cultivo en condiciones homogéneas. Un pisado experimental de las diferentes procedencias (para lo que se dejó caer repetidamente sobre las plantas pesos metálicos de tamaño adecuado, de tal forma que la presión ejercida por unidad de superficie correspondía a la presión ejercida por un adulto medio) dio como resultado que las procedencias de llores tendidas, mediante el pisoteo artificial sufrieron un daño en su aptitud (medido por ejemplo como peso en seco de los órganos reproductores) estadísticamente menos significativo que las procedencias erectas. En este ejemplo, en un control sin pisado, la aptitud de las formas tendidas y erectas fue similar. En los experimentos de trasplante recíproco se intercambian poblaciones de una especie de hábitats con contraste. Así se trasplantó material costero de la californiana Achillea Ianulosa a la alta montaña y material de la alta montaña a la costa. En ambos casos se encontró que la aptitud de las poblaciones en el hábitat extraño fue menor que en el lugar de procedencia natural. Ambos experimentos permiten concluir que las diferencias observadas en la naturaleza entre poblaciones de diferente ecología son el resultado de la selección natural y que las diferencias adaptativas pueden ser interpretadas. El transplante recíproco, en comparación al análisis experimental de un único factor ambiental, tiene la ventaja de que la aptitud se puede medir en relación a la totalidad del ambiente, sin que exista la necesidad de identificar un factor ambiental eventualmente importante para la variación, lo cual a menudo es difícil. No está claro en modo alguno si cada carácter fenotípico de un organismo se puede interpretar como adaptación. Alternativamente existe la posibilidad de que caracteres originados mediante mutación sean neutrales selectivamente y sean mantenidos mediante procesos genéticos especiales (p. ej., pleiotropía: ligamiento genético). De un carácter selectivamente neutral se podría esperar que las mutaciones, siempre que no influyan en la neutralidad, se puedan observar con relativa frecuencia y que no desaparezcan rápidamente por selección natural. Una deter-

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minada constancia del carácter sugeriría que su variación limitada es el resultado de la selección natural. Según esto, seguramente no está justificado admitir que cada característica de un organismo es una adaptación perfecta. Sobre todo hay que pensar a este respecto que una estructura o característica la mayor parte de las veces tiene numerosas relaciones con el ambiente y por tanto debe ser entendida como un acuerdo en cuanto resultado de una selección que podría actuar en diferente dirección. En el efecto génico pleiotrópico o también en el ligamiento génico estrecho puede favorecerse mediante selección una característica codificada por un gen pleiotrópico o por un complejo génico, y no otra codificada por el mismo gen o por el mismo complejo génico. Entonces, la presencia de esta característica no es adaptativa. Finalmente puede suceder también que una característica sea una adaptación a un ambiente que ya no existe, y que el tiempo necesario para su cambio evolutivo ha sido demasiado corto. Así se interpretan, por ejemplo, los frutos grandes y duros de numerosas especies de árboles sudamericanos (por ejemplo Crescentia alara, bignonáceas; Scheelea rostrata, arecáceas) como adaptación a grandes herbívoros extinguidos hace unos 10 000 años. D e p e n d i e n d o de su e f e c t o s o b r e un c a r á c t e r se p u e d e dif e r e n c i a r e n t r e s e l e c c i ó n o r i e n t a d a , d i s r u p t i v a y estabiliz a d o r a ( f i g . 10-28). En el c a s o de la s e l e c c i ó n o r i e n t a d a , c o m o c o n s e c u e n c i a del a l t o g r a d o d e a p t i t u d de los g e n o t i p o s en el e x t r e m o del r a n g o de v a r i a c i ó n g e n é t i c a , p r e s e n t e en u n a p o b l a c i ó n y n o r m a l m e n t e d i s t r i b u i d a , se p r o d u c e u n a d e s v i a c i ó n o r i e n t a d a d e la v a r i a c i ó n h a c i a e s e e x t r e m o en la s i g u i e n t e g e n e r a c i ó n . E n la s e l e c c i ó n d i s r u p t i v a los g e n o t i p o s d e a m b o s e x t r e m o s del r a n g o t i e n e n una a p t i t u d s u p e r i o r q u e los g e n o t i p o s en el c e n tro de la p o b l a c i ó n . El r e s u l t a d o es una i n c i p i e n t e división de la p o b l a c i ó n en d o s p a r t e s . F i n a l m e n t e m e d i a n t e s e l e c c i ó n e s t a b i l i z a d o r a los g e n o t i p o s t i e n e n una aptitud m á s alta en el s e c t o r del c e n t r o d e la p o b l a c i ó n y m á s b a j a en los e x t r e m o s . Tal d i s t r i b u c i ó n d e la aptitud n o c a m b i a la v a r i a c i ó n g e n é t i c a en la s u c e s i ó n d e las g e n e r a c i o n e s . En el e j e m p l o d e la s e l e c c i ó n e s t a b i l i z a d o r a se p o n e de m a n i f i e s t o q u e la s e l e c c i ó n n a t u r a l no da c o m o r e s u l t a d o e v o l u c i ó n c o m o m o d i f i c a c i ó n d e las f r e c u e n cias alélicas. La v a r i a c i ó n g e n é t i c a i n t r a e s p e c í f i c a n o s ó l o e s c o r r e l a tiva con el a m b i e n t e . El a n á l i s i s de v a r i a c i ó n g e n é t i c a en el c a m p o m o l e c u l a r ( p o r e j e m p l o en los i s o e n z i m a s ) , es-

selección

estabilizadora

A

i

orientada

B

j

disruptiva

C

Fig. 10-28: Selección estabilizadora, o r i e n t a d a y disruptiva. La a m p l i t u d d e variación (abscisas) d e las p o b l a c i o n e s iniciales ( a b a j o ) viene d e t e r m i n a d a por la f r e c u e n c i a d e los individuos h e r e d i t a r i a m e n t e distintos: pued e ser m a n t e n i d a , d e s v i a d a o f r a c c i o n a d a (arriba), s e g ú n las distintas form a s d e selección (flechas). - S e g ú n K. Mather.

550

10 Evolución

Cuadro 10-2: Genética d e poblaciones La genética de poblaciones estudia la modificación cuantitativa de las frecuencias alélicas en generaciones sucesivas. Así pues, cuando se conoce la frecuencia de los genotipos o alélica en una generación, la genética de poblaciones pretende contestar a la pregunta de cómo serán estas frecuencias en las siguientes generaciones. La frecuencia de los alelos se puede deducir del recuento de la frecuencia de los genotipos. Si se considera un único locus genético con los alelos A y a, se dan tres genotipos, AA, Aa y aa con las frecuencias P, Q y R. La frecuencia p del alelo A resulta de la doble frecuencia de los genotipos homozigotos AA y de la frecuencia de los genotipos heterozigotos Aa como parte del número doble de individuos en la población:

p =

2P + o 2(P + Q + R)

igfíinflivwf» (ec. 10-4)

La doble frecuencia de los genotipos AA y el número doble de individuos deben ser considerados porque cada individuo diploide contiene dos alelos; así pues, el número de alelos en la población es el doble del número de individuos. Como las frecuencias P. Q y R de los tres genotipos se suman al número total de los individuos en la población y por tanto a l, la expresión puede simplificarse como p = P + Q/2. La frecuencia q de a resulta análogamente de q = R + Q/2. Dado que la frecuencia de ambos alelos se debe añadir a la totalidad de los alelos en este locus (p + q = l), también resulta q de q = 1 - p. Por el contrario, la frecuencia de los genotipos se puede deducir de la de los alelos sólo en condiciones especiales. La frecuencia de los genotipos en la siguiente generación resulta de la frecuencia alélica de la generación anterior cuando • la aptitud de los tres genotipos (del ejemplo) AA, Aa y aa es igual; • los cruzamientos entre los genotipos son distribuidos al azar; • ningún alelo nuevo aparece por mutación o flujo génico; • un tamaño de población suficiente excluye la fluctuación de las frecuencias alélicas al azar. La frecuencia de AA es p \ la frecuencia de Aa es 2pq y la frecuencia de aa es q*. Esta relación fundamental para la genética de poblaciones entre la frecuencia alélica y genotípica es conocida como equilibrio de Hardy-Weinberg. Esta relación afirma que en las condiciones referidas no tendrá lugar en la sucesión de generaciones ninguna desviación de las frecuencias alélicas y genotípicas y, por tanto, no habrá evolución. Pero también permite comprobar si una población se encuentra o no en el equilibrio de Hardy-Weinberg. De la frecuencia de los genotipos AA, Aa, aa presentes en una población, se puede calcular la frecuencia p del alelo A y q del alelo a. Si la población se encontrara en el equilibrio de Hardy-Weinberg, las frecuencias de AA. Aa y aa resultarían de p , 2pq y q~. Si las frecuencias genotípicas observadas se desvían de las frecuencias genotípicas esperadas según Hardy-Weinberg, la población no se encontraría en el equilibrio de Hardy-Weinberg. Esto se podría deber a que la aptitud de los tres genotipos es desigual. Se puede calcular el efecto que la aptitud desigual tendrá en las siguientes generaciones sobre la frecuencia alélica: en un ejemplo sencillo se puede suponer que la aptitud de AA y Aa es igual y es 1, pero aa tiene una aptitud reducida de 1 - s. La letra s se designa como coeficiente de selección y es s = 1 - aptitud: pudiéndose calcular la aptitud en el caso más sencillo como la tasa de supervivencia de un genotipo en relación a la tasa de supervivencia del genotipo con la mayor aptitud. Si en el ejemplo los genotipos AA y Aa tienen una aptitud de 1, la tasa de supervivencia relativa del genotipo aa podría estar en un 90 % de AA y Aa. La aptitud sería entonces 0,9 y el coeficiente de selección s = 0,1. En la población inicial la frecuencia de los genotipos es AA = p , Aa = 2pq y aa = q \ Después de la selección las frecuencias relativas de los tres genotipos son AA = p \ Aa = 2pq y aa = q* (1 - s). El tamaño total de la población es p" + 2pq + q*(l - s). Si en esta fórmula se sustituye p por 1 - q

(p + q = 1, de esto se deduce que p = 1 - q), se puede simplificar la expresión para la totalidad de la población en 1 - sq . La frecuencia de los genotipos en relación a la cantidad de la población total es entonces p:

AA =

2

„

Aa =

1 - sq

pq

y aa =

1 - sq

qO-s)

—

1 - sq

La frecuencia p como frecuencia de p tras la selección resulta de Pi =

p'

+

pq

1-sq

(ec. 10-5)

2

(La frecuencia AA + un medio de la frecuencia Aa como parte de la población total.) La diferencia Ap entre la frecuencia pL después de la selección y la frecuencia p antes de la selección es:

Ap = p ' - p

p 2 + pq

"P =

p2 + p q - p + s p q 2

I-sq p(p + q - l + s q ) i

-

sq"

1-sq2

spq"

(ec. 10-6)

1 - sq"

Si antes de la selección p = q = 0.5 y s = 0,1. entonces 0,1-0,50,52 Ap = — = 0,0128. La frecuencia de p( es, por tanto, 1 - 0,1-0,5 2 0,5128 y la frecuencia de q( es 0,4872. Con esta fórmula se da la posibilidad de calcular y, por tanto, predecir la evolución de la frecuencia alélica en generaciones sucesivas, cuando hay cruzamiento al azar y diferente aptitud de los genotipos. Si se parte de que el coeficiente de selección del genotipo recesivo homozigoto aa = 1, es decir, que individuos con este genotipo nunca llegan a reproducirse, se puede establecer una relación entre la frecuencia inicial q() del alelo a y la frecuencia q de a tras n generaciones:

O, =


(ec. 10-7)

l + nqu

Con una frecuencia inicial q 0 = 0,5, la frecuencia qn del alelo a, por ejemplo, después de 10 generaciones (n = 10) es de completa eliminación q 10 =

0,5 1 + 10-0,5

= 0,083. Esto pone de mani-

fiesto que una aptitud poco eficaz de un genotipo homozigoto tampoco puede eliminar al alelo que lo causa, ya que este alelo se mantiene en genotipos heterozigotos. Esto muestra la gran importancia evolutiva de la diploidía y de la heterozigosis a ella asociada de la gran mayoría de organismos. Tales cálculos son más complicados cuando los genotipos no se diferencian en su tasa de supervivencia sino en su éxito reproductor, cuando los cruzamientos en una población no suceden al azar, cuando hay flujo génico interpoblacional o cuando la aptitud de los genotipos se modifica en el curso de las generaciones, por ejemplo, dependiendo de su frecuencia. Si se considera la selección no sólo en un locus genético, sino en dos o más loci que se influyen recíprocamente, los análisis cuantitativos requeridos son notablemente más complicados. Pero, al mismo tiempo, son más adecuados a las circunstancias naturales porque probablemente sólo unas pocas características fenotípicas son codificadas por un único locus genético.

10.2 P a t r ó n y c a u s a s d e v a r i a c i ó n n a t u r a l

p e c i a l m e n t e , ha d e m o s t r a d o q u e los p a t r o n e s d e v a r i a c i ó n g e n é t i c a e n c o n t r a d o s , en p a r t e , t a m b i é n p u e d e n ser correlativos y explicados con aquellas características q u e j u n t a s c o n s t i t u y e n el s i s t e m a d e r e c o m b i n a c i ó n d e u n a e s p e c i e v e g e t a l . A e s t e r e s p e c t o es i n t e r e s a n t e , s o b r e todo, la c o m p a r a c i ó n d e la v a r i a c i ó n intra e i n t e r p o b l a c i o n a l . El s i s t e m a d e f e c u n d a c i ó n , en g e n e r a l , tiene el e f e c t o d e q u e las e s p e c i e s c o n a l t o g r a d o d e a u t o f e c u n dación muestran relativamente poca variación intrapob l a c i o n a l p e r o r e l a t i v a m e n t e m u c h a i n t e r p o b l a c i o n a l . En las e s p e c i e s con f e c u n d a c i ó n c r u z a d a la s i t u a c i ó n es al r e v é s y se e n c u e n t r a r e l a t i v a m e n t e m á s v a r i a c i ó n interp o b l a c i o n a l q u e i n t r a p o b l a c i o n a l . La e x p l i c a c i ó n d e e s t e p a t r ó n está por u n a p a r t e en el e f e c t o g e n é t i c o d e la a u t o f e c u n d a c i ó n c o n t i n u a d a y por o t r a p a r t e en el d i f e r e n te g r a d o del i n t e r c a m b i o g e n é t i c o ( f l u j o g é n i c o ) e n t r e poblaciones de especies autofecundantes y de fecundac i ó n c r u z a d a . L a a u t o f e c u n d a c i ó n p r o d u c e la p é r d i d a de la v a r i a c i ó n g e n é t i c a i n t r a p o b l a c i o n a l y c o n t r i b u y e al m i s m o t i e m p o al a i s l a m i e n t o d e p o b l a c i o n e s v e c i n a s . La i n f l u e n c i a del f l u j o g é n i c o en la e s t r u c t u r a d e la v a r i a c i ó n g e n é t i c a i n t r a e s p e c í f i c a se p o n e t a m b i é n d e m a n i f i e s t o c u a n d o se c o m p a r a n e n t r e sí d i f e r e n t e s m e c a n i s m o s de t r a n s p o r t e del p o l e n y d e las d i á s p o r a s . L a s especies anemófiias y anemócoras tienen relativamente más variación intrapoblacional y relativamente m e n o s i n t e r p o b l a c i o n a l q u e las e s p e c i e s z o ó f i l a s y z o ó c o r a s o q u e las e s p e c i e s sin m e c a n i s m o s d e d i s p e r s i ó n e s p e c i a les. E s decir, la d i s t a n c i a d e f l u j o g é n i c o y con e l l o d e intercambio genético intrapoblacional es por término m e d i o m a y o r en e s p e c i e s a n e m ó f i i a s y a n e m ó c o r a s q u e en las z o ó f i l a s y z o ó c o r a s . E n r e l a c i ó n a la f o r m a d e v i d a se o b s e r v ó q u e las e s p e c i e s a n u a l e s m u e s t r a n m e n o s v a riación i n t r a p o b l a c i o n a l y m á s i n t e r p o b l a c i o n a l q u e las especies de vida corta y perennes herbáceas, y éstas que las d e v i d a larga y p e r e n n e s l e ñ o s a s . U n a p o s i b l e e x p l i c a c i ó n d e e s t e p a t r ó n c o n s i s t e , por u n a p a r t e , en c i e r t a correlación de autofecundación y escaso f l u j o génico con duración de vida corta, y fecundación cruzada y f u e r t e f l u j o g é n i c o c o n d u r a c i ó n d e v i d a l a r g a , y, p o r o t r a , en q u e p o b l a c i o n e s d e e s p e c i e s d e v i d a larga en el c u r s o del t i e m p o son e n r i q u e c i d a s g e n é t i c a m e n t e c o n m a y o r p r o b a b i l i d a d p o r el flujo g é n i c o d e p o b l a c i o n e s e x t r a ñ a s q u e las p o b l a c i o n e s d e e s p e c i e s d e v i d a c o r t a . F i n a l m e n t e , en las e s p e c i e s c o n r e p r o d u c c i ó n a s e x u a l o p a r c i a l m e n t e a s e x u a l la v a r i a c i ó n g e n é t i c a es g e n e r a l m e n t e m e n o r q u e en las e s p e c i e s q u e s ó l o tienen r e p r o ducción sexual.

1 0 . 2 . 2 Deriva g e n é t i c a O t r o f a c t o r e s e n c i a l p a r a la e s t r u c t u r a g e n é t i c a d e las e s p e c i e s e s el azar. L a s f l u c t u a c i o n e s a l e a t o r i a s d e las f r e c u e n c i a s a l é l i c a s e n g e n e r a c i o n e s s u c e s i v a s se d e n o m i na d e r i v a g e n é t i c a . Estos h e c h o s p u e d e n suceder, e s p e c i a l m e n t e , c u a n d o el t a m a ñ o d e la p o b l a c i ó n se r e duce notablemente; esto significa que, a medida que dism i n u y e la p o b l a c i ó n , a u m e n t a la p r o b a b i l i d a d de la f l u c t u a c i ó n a l e a t o r i a d e la f r e c u e n c i a a l é l i c a . El r e s u l t a d o de la d e r i v a g e n é t i c a p u e d e s e r la p é r d i d a d e un a l e l o y por t a n t o la h o m o z i g o s i s d e t o d o s los i n d i v i d u o s p a r a el o t r o a l e l o ( f i j a c i ó n ) d e un l o c u s g e n é t i c o . S i n e m b a r g o , s ó l o

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se p u e d e r e c o n o c e r un e f e c t o g e n é t i c o p o r r e d u c c i ó n del t a m a ñ o d e la p o b l a c i ó n , c u a n d o el t a m a ñ o d e la p o b l a c i ó n e s < 10 i n d i v i d u o s , el t a m a ñ o d e la p o b l a c i ó n s i g u e s i e n d o p e q u e ñ o d u r a n t e a l g u n a s g e n e r a c i o n e s y p o r tanto en g r a n m e d i d a t i e n e l u g a r la p r o c r e a c i ó n c o n s a n g u í nea y u n o d e los a l e l o s d e un l o c u s e r a p o c o f r e c u e n t e en la p o b l a c i ó n d e inicio. El t a m a ñ o d e la p o b l a c i ó n p u e d e verse reducido porque unos pocos individuos o sólo uno (en e s t e c a s o h e r m a f r o d i t a y a u t o f e c u n d a n t e ) , tras su d i s p e r s i ó n a d i s t a n c i a en una isla o c u a n d o son l l e v a d o s p o r el h o m b r e , f u n d a una n u e v a p o b l a c i ó n ( e f e c t o f u n d a d o r , ingl.: founder effect). T a m b i é n las a l t e r a c i o n e s drásticas del m e d i o a m b i e n t e p u e d e n reducir fuertem e n t e el n ú m e r o d e i n d i v i d u o s d e u n a p o b l a c i ó n (ingl.: c u e l l o d e b o t e l l a , bottleneck). Un ejemplo del efecto fundador es la gramínea Echinochloa microstachya, llevada por el hombre desde Norteamérica a Australia. Mientras que en Norteamérica cada población de esta especie se diferencia de las otras por una combinación de alelos propia, en Australia 18 poblaciones de un total de 20 analizadas eran genéticamente iguales. Pero tales ejemplos no se dan necesariamente. Así. Apera spica-venti, llevada desde Europa a Norteamérica, tiene en ambos continentes un grado de variación genética similar. El cambio constante del nivel máximo del hielo en el Cuaternario y los cambios climáticos a ello asociados han tenido una gran influencia sobre el tamaño de las poblaciones de todos los organismos vivos. Esto explica que los refugios de numerosas especies de árboles se caractericen por una variación genética relativamente alta y las regiones del norte, colonizadas tras el período glacial, en comparación a aquellos sean genéticamente más pobres (fig. 10-29). Este patrón de variación genética puede tener su origen en que la recolonización de las regiones antes cubiertas de hielo no se produjo porque las poblaciones que habían retrocedido se volvieran a extender de forma continua, sino porque el tamaño de la población se reducía constantemente en la región que se acababa de recolonizar, debido a los cambios climáticos relativamente rápidos o porque algunos individuos aislados o en pequeños grupos se pudieron establecer mucho más allá de las poblaciones que iban avanzando. L a o b s e r v a c i ó n q u e el p a t r ó n d e v a r i a c i ó n g e n é t i c a se d e b e a d e t e r m i n a d a s c a r a c t e r í s t i c a s d e las p l a n t a s (p. ej., el s i s t e m a d e r e p r o d u c c i ó n ) o a s u c e s o s c a s u a l e s , d e j a abierta la c u e s t i ó n del papel q u e a q u í le c o r r e s p o n d e a la s e l e c c i ó n n a t u r a l . Un p o c o m á s en g e n e r a l se p l a n t e a la p r e g u n t a d e en q u é m e d i d a la v a r i a c i ó n g e n é t i c a es neutral, e s decir, h a s t a q u é p u n t o los m i s m o s g e n o t i p o s tienen la m i s m a a p t i t u d . E n el á m b i t o de los c a r a c t e r e s fen o t í p i c o s , g e n e r a l i z a n d o , se p u e d e d a r p o r s e n t a d o q u e los d i f e r e n t e s f e n o t i p o s a m e n u d o t a m b i é n tienen d i f e r e n t e s a p t i t u d e s . A s í pues, el p a t r ó n de variación g e n é t i c a en los c a r a c t e r e s f e n o t í p i c o s c o n f r e c u e n c i a es el resultad o de la s e l e c c i ó n natural. P a r a los c a r a c t e r e s m o l e c u l a res. ha s i d o p o s t u l a d o sobre t o d o por M . K i m u r a q u e la m a y o r p a r t e d e los g e n o t i p o s p r e s e n t e s en u n a p o b l a c i ó n p o s e e n la m i s m a aptitud y, p o r t a n t o , s e l e c t i v a m e n t e son n e u t r a l e s . C o n e s t o n o se p o n e en d u d a q u e el e f e c t o de la m a y o r p a r t e d e las n u e v a s m u t a c i o n e s o r i g i n a d a s sea p e r j u d i c i a l , ya q u e e s t a s m u t a c i o n e s son e l i m i n a d a s por selección. K i m u r a a d m i t i ó q u e la v a r i a c i ó n g e n é t i c a en el á m b i t o m o l e c u l a r es m á s el r e s u l t a d o de la deriva genétic a q u e de la s e l e c c i ó n n a t u r a l . Esta teoría de la evolución neutral se fundamenta en la observación de una tasa de evolución de proteínas demasiado alta para el supuesto de la selección natural: de una diversidad proteica intraespe-

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10 Evolución

Fig. 10-29: Distribución g e o g r á f i c a d e 11 tipos d e plastidios d i f e r e n t e s d e Alnus glutinosa. En los r e f u g i o s del p e r í o d o glacial d e la Europa meridional s e e n c u e n t r a m a y o r diversidad g e n é t i c a q u e e n las r e g i o n e s r e c o l o n i z a d a s d e s d e allí. Los círculos con s e g m e n t o s n e g r o s y b l a n c o s indican las p o b l a c i o n e s h e t e r ó g e n e a s e n c u a n t o al tipo d e plastidios. - S e g ú n R.A. King y C. Ferris.

cífica demasiado alta; de una cierta constancia de la tasa de evolución de proteínas cuando se comparan entre sí diferentes líneas de evolución y de una tasa superior de evolución de las partes no funcionales de los enzimas en comparación con las funcionales. La argumentación que se basa originalmente en análisis de secuencias proteicas, ha sido posteriormente modificada mediante los resultados de los análisis de secuencias de DNA, parcialmente distintos. La respuesta a la pregunta de si la evolución molecular está más influenciada por la deriva genética o por la selección natural, depende en gran medida de las hipótesis sobre los tamaños de población, las tasas de mutación y los coeficientes de selección. Dado que estos tamaños con frecuencia sólo son estimados y están mal determinados cuantitativamente, algunos patrones de variación genética, dependiendo de los tamaños de inicio elegidos, se pueden explicar tanto con un modelo neutralista como con uno seleccionista. Por tanto, la pregunta acerca de la importancia relativa de la deriva y de la selección no se puede responder de manera concluyente. Se da por seguro que, por ejemplo, las mutaciones silenciosas o algunas secuencias de DNA no transcritas evolucionan de una forma neutral, con lo cual tanto la deriva como la selección influyen en la evolución molecular. Pero la deriva genética también puede estar implicada en la evolución fenotípica. *

10.3 Especiación 10.3.1 D e f i n i c i o n e s d e e s p e c i e La d i s c u s i ó n s o b r e v a r i a c i ó n g e n é t i c a i n t r a e s p e c í f i c a y los m e c a n i s m o s d e la e s p e c i a c i ó n r e q u i e r e e v i d e n t e mente una definición de especie. Esta definición es ex-

traordinariamente difícil y controvertida. N o cabe duda q u e en la p r a x i s s i s t e m á t i c a la m a y o r p a r t e d e las e s p e c i e s se d e s c r i b e n b a s á n d o s e en la v a r i a c i ó n m o r f o l ó g i c a o b s e r v a d a , c o n lo cual se a p l i c a un c o n c e p t o m o r f o l ó g i c o d e e s p e c i e ( t a x o n ó m i c o , f e n é t i c o ) . P a r a e l l o el sist e m á t i c o b u s c a la d i s c o n t i n u i d a d c o r r e l a t i v a d e d i v e r s o s c a r a c t e r e s en la v a r i a c i ó n f e n o t í p i c a , p r i n c i p a l m e n t e en la m o r f o l ó g i c a ( f i g . 10-30). E s a d i s c o n t i n u i d a d se c o n s i d e r a el l í m i t e d e la e s p e c i e . L a v a r i a c i ó n i n t r a e s p e c í f i ca e s c o n t i n u a y la i n t e r e s p e c í f i c a e s d i s c o n t i n u a . H a y q u e t e n e r en c u e n t a q u e e n c a s o s e s p e c i a l e s t a m b i é n p u e d e e x i s t i r v a r i a c i ó n d i s c o n t i n u a i n t r a e s p e c í f i c a en forma de p o l i m o r f i s m o s (por e j e m p l o , heterostilia en Prímula, d i o e c i a , v. 10.1.3). E n e s t a s i t u a c i ó n se req u i e r e n o t r o s c r i t e r i o s p a r a d e l i m i t a r las e s p e c i e s . La e s p e c i e m o r f o l ó g i c a t i e n e un c o m p o n e n t e m u y s u b j e t i v o , e s p e c i a l m e n t e p o r q u e n o se p u e d e n f i j a r c r i t e r i o s o b j e t i v o s p a r a el g r a d o d e d i s c o n t i n u i d a d f e n o t í p i c a e x i gible. Los límites de una especie también se pueden interpretar de distinta manera cuando se trabaja con medidas espaciales diferentes. Mientras que en una zona bien definida la mayor parte de las veces existen pocos problemas para delimitar las especies, estos aumentan notablemente cuando se considera toda la región de distribución de una especie. La definición morfológica de especie, en principio, no hace suposiciones sobre el proceso evolutivo; sin embargo, otras definiciones de especie intentan considerar el proceso evolutivo del que resultan las especies. El concepto biológico de especie formulado por E. Mayr define a las especies como grupos de poblaciones naturales que se cruzan entre sí. que están aislados reproductivamente de otros grupos de poblaciones, es decir, de otras especies. El aislamiento reproductivo tiene una base genética. Esta definición implica que las especies son reconocibles porque no se hibridan con otras especies. La hibridación

10.3 Especiación

longitud de la hoja (cm) l o n g i t u d del fruto ( m m )

especie A

especie B

color de la flor

amarillo

blanco

pilosidad del pedúnculo

tendida

erecta

0

Fig. 10-30: R e p r e s e n t a c i ó n e s q u e m á t i c a d e variación d i s c o n t i n u a correlativa interespecífica e n c a r a c t e r e s cualitativos y c u a n t i t a t i v o s . Las e s p e cies A y B se diferencian e n el color d e la flor, la pilosidad del p e d ú n c u l o , la longitud d e la hoja y del fruto.

como criterio de reconocimiento de una especie ya se ha discutido y aplicado a menudo antes de Mayr. En el concepto biológico de especie, el aislamiento reproductivo de una especie respecto de las otras está especialmente marcado. Por el contrario, el concepto de reconocimiento de especie (ingl. recognirion species concept), muy parecido, enfatiza más el reconocimiento de parejas de cruzamiento intraespecífico. El concepto ecológico de especie define la especie como grupo de poblaciones que poseen el mismo enclave ecológico, con lo que se admite que la integridad de las especies se origina porque los individuos y poblaciones que pertenecen a ella están expuestos a una selección semejante, ya que tienen una ecología parecida. El concepto genético de especie intenta explicar la existencia de las especies basándose en que como consecuencia de su propia estructura genética sólo pueden variar dentro de unos límites fijos. Mientras que los conceptos de especie biológico, de reconocimiento, ecológico y genético se limitan en sus definiciones a los organismos hoy existentes, otros conceptos de especie intentan definir la especie también en su dimensión histórica. El concepto evolutivo de especie de G. Simpson la define como una línea evolutiva, es decir, una sucesión de poblaciones provenientes las unas de las otras, que evoluciona independientemente de otras líneas evolutivas y tiene su propio papel y tendencia evolutivos. Finalmente, los conceptos filogenéticos (cladísticos) de especie, con diversas modificaciones, agrupan a los miembros de una línea evolutiva (monofilética), procedente de un antepasado común. desde su origen (mediante especiación) hasta su final (es decir. hasta la siguiente especiación). Aquí se pone de relieve la procedencia común de un antepasado como base para la reconocibilidad de una especie, y al menos parcialmente, se exige que las especies se puedan definir mediante caracteres propios sólo de ellas (autapomorfias). Es evidente que los diversos conceptos de especie han sido formulados destacando diversos puntos de vista teóricos que en ningún modo se excluyen recíprocamente. Independientemente de su valor teórico, su puesta en práctica es muy diferente. No hay duda de que entre las unidades definidas mediante los diferentes conceptos de especie hay a menudo un amplio solapamiento.

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S e p u e d e a r g u m e n t a r q u e las e s p e c i e s m o r f o l ó g i c a s existen p o r q u e los i n d i v i d u o s q u e p e r t e n e c e n a ellas se c r u z a n entre sí y están r e p r o d u c t i v a m e n t e aislados d e otras e s p e cies; p o r q u e están e x p u e s t a s a c o n d i c i o n e s d e selección sim i l a r e s ; p o r q u e s o n el r e s u l t a d o de una e v o l u c i ó n indep e n d i e n t e y p r o v i e n e n d e u n a n t e p a s a d o c o m ú n . El c o n c e p t o de e s p e c i e se c o n s i d e r a a v e c e s p o c o científico, ya q u e e v i d e n t e m e n t e n i n g ú n c r i t e r i o es g e n e r a l m e n t e a c e p t a d o p a r a u s a r el r a n g o d e especie. Antes de definir la especie habría que contestar a la pregunta de si está realmente fundamentado el agrupamiento de individuos y poblaciones en especies, como unidades básicas naturales de variación biológica. Dependiendo del punto de vista correspondiente se puede contestar a esta pregunta de forma diferente. Dado que la unidad básica del proceso evolutivo es la población como grupo de individuos que viven en un lugar y se cruzan entre sí - l a s oscilaciones de la frecuencia alélica tienen lugar en las poblaciones de las generaciones sucesivas- se puede argumentar que el curso del proceso evolutivo prohibe el reconocimiento de las especies como unidades naturales y al igual que las unidades sistemáticas superiores (género, familia, etc.), las especies son categorías artificiales. Ya Darwin llegó a esta conclusión. Por otra parte, también ocurre que la existencia de poblaciones que se cruzan entre sí y su aislamiento reproductivo de otras poblaciones es una realidad biológica, que varias poblaciones están expuestas a una selección parecida por vivir en un entorno ecológico semejante o que varias poblaciones con caracteres sólo comunes a ellas provienen de un antepasado común. Teniendo en cuenta estas consideraciones, el agrupamiento en especies de individuos y poblaciones se fundamenta en una realidad biológica. En r e s u m e n , se p u e d e d e c i r q u e la c a t e g o r í a s i s t e m á t i c a de e s p e c i e , i n d e p e n d i e n t e m e n t e d e la d i f i c u l t a d o la imp o s i b i l i d a d d e su d e f i n i c i ó n s a t i s f a c t o r i a , es hasta a h o r a un p u n t o d e r e f e r e n c i a i n s u s t i t u i b l e para la c o m u n i c a ción d e la o b s e r v a c i ó n c i e n t í f i c a . P u e s t o q u e en la p r á c tica la m a y o r p a r t e d e las e s p e c i e s e s t á n d e f i n i d a s m o r fológicamente y muchas especies morfológicas también c u m p l e n los c r i t e r i o s d e o t r o s c o n c e p t o s de e s p e c i e d i s tintos, aquí deben ser entendidas c o m o especies morfológicas q u e con frecuencia están aisladas reproduct i v a m e n t e e n t r e sí m e d i a n t e m e c a n i s m o s g e n é t i c o s . E s t o n o d e b e n e g a r q u e h a s t a c i e r t o p u n t o el c o n c e p t o m o r f o l ó g i c o de e s p e c i e es m á s s u b j e t i v o y t e ó r i c o q u e d e f i c i e n t e . En las e s p e c i e s a g a m o s p e r m a s t a m b i é n se orig i n a n p r o b l e m a s e s p e c i a l e s en la d e f i n i c i ó n de e s p e c i e (v. 10.1.3.3). La d i s c u s i ó n del p r o c e s o d e e s p e c i a c i ó n d e b e e x p l i c a r c ó m o se o r i g i n a en la e v o l u c i ó n , por una parte la diversidad m o r f o l ó g i c a y por otra el a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o .

10.3.2 Especiación por e v o l u c i ó n divergente 10.3.2.1 Especiación a l o p á t r i c a La variación intraespecífica se origina principalmente m e d i a n t e m u t a c i ó n , s e l e c c i ó n natural y d e r i v a g e n é t i c a . C o n la c o n d i c i ó n d e q u e se i n t e r r u m p a el i n t e r c a m b i o gen é t i c o e n t r e p o b l a c i o n e s o g r u p o s d e p o b l a c i o n e s y otras

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10 Evolución

p o b l a c i o n e s o g r u p o s d e p o b l a c i o n e s d e la m i s m a e s p e cie, p o r e j e m p l o , por s e p a r a c i ó n e s p a c i a l o e x t i n c i ó n de p o b l a c i o n e s v i n c u l a d a s , el p r o c e s o de la d i f e r e n c i a c i ó n intraespecífica puede extenderse mediante diferentes mut a c i o n e s , a d a p t a c i ó n a a m b i e n t e s d i s t i n t o s por s e l e c c i ó n natural y / o f i j a c i ó n a l e a t o r i a d e d i f e r e n t e s a l e l o s en los g r u p o s de una e s p e c i e a i s l a d o s g e n é t i c a m e n t e e n t r e sí y, d e e s t e m o d o , d a r o r i g e n a n u e v a s e s p e c i e s . Este p r o c e s o e v o l u t i v o d e la d i v i s i ó n d e u n a e s p e c i e en d o s o m á s e s p e c i e s es c o n o c i d o c o m o e s p e c i a c i ó n (ingl. speciation). La p o s i b i l i d a d m á s sencilla d e la i n t e r r u p c i ó n del f l u j o g é n i c o e n t r e p o b l a c i o n e s d e una e s p e c i e e s su s e p a r a c i ó n e s p a c i a l . Por tanto, e s t e m e c a n i s m o d e e s p e c i a c i ó n t a m bién se c o n o c e c o m o e s p e c i a c i ó n a l o p á t r i c a o g e o g r á f i ca. E n la situación e x p u e s t a la d i v e r g e n c i a c o n t i n u a d e las p o b l a c i o n e s a i s l a d a s e n t r e sí es un p r o c e s o p a u l a t i n o y g r a d u a l y se s u p o n e q u e la s e l e c c i ó n n a t u r a l es su principal r e s p o n s a b l e . La separación espacial y el consiguiente aislamiento genético de las poblaciones de una especie puede originarse, por ejemplo, porque como consecuencia de la deriva continental las placas tectónicas se separan entre sí, porque se produce orogénesis, porque las glaciaciones en el Cuaternario han fragmentado las regiones de distribución o porque el calentamiento del clima poscuaternario ha llevado a la separación de m a s a s de tierra mediante elevaciones del nivel del agua (por ejemplo, islas Británicas y continente europeo). Los cambios climáticos y geológicos en el curso de la historia de la Tierra han llevado en numerosas ocasiones a la división de regiones de distribución antes continuas, con lo que han creado la primera condición para la especiación.

T e n i e n d o en c u e n t a q u e el p r o c e s o d e e s p e c i a c i ó n en la n a t u r a l e z a casi n u n c a se p u e d e o b s e r v a r d i r e c t a m e n t e , el i n d i c i o m á s i m p o r t a n t e del g r a n s i g n i f i c a d o d e la e s p e c i a c i ó n a l o p á t r i c a está en el p a t r ó n g e o g r á f i c o de variac i ó n i n t r a e s p e c í f i c a o en la d i s t r i b u c i ó n g e o g r á f i c a d e e s p e c i e s e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d a s e n t r e sí. A s í , por e j e m p l o , en el p i n o negral (Pinus nigra), d i s t r i b u i d o en la r e g i ó n m e d i t e r r á n e a , se e n c u e n t r a n n u m e r o s a s s u b e s p e c i e s n o s u p e r p u e s t a s g e o g r á f i c a m e n t e ( f i g . 10-31), y d e n t r o de las s u b e s p e c i e s se o b s e r v a otra d i f e r e n c i a c i ó n g e o g r á f i c a . La d i f e r e n c i a c i ó n d e n t r o d e las s u b e s p e c i e s o las s u b e s p e c i e s m i s m a s se p u e d e n interpretar c o m o est a d i o s d i f e r e n t e s d e la e s p e c i a c i ó n a l o p á t r i c a c o m o proceso continuo. Se denomina subespecies a los grupos de una especie cuando la mayoría de sus individuos se pueden clasificar en una u otra subespecie, pero en algunas raras ocasiones también hay formas de transición. Así pues, la variación entre subespecies no es completamente discontinua. Además es importante que las subespecies tengan diferentes regiones de distribución o que se diferencien entre sí en su ecología. En un grupo de especies del género Gilia (polemoniáceas) en la región sudoccidental de Norteamérica se encuentran dentro de las especies subespecies geográficamente separadas (G. leptaníha) o contiguas (G. latiflora); especies estrechamente emparentadas y parcialmente superpuestas (G. tenuiflora, G. latiflora, G. leptantha) y especies menos estrechamente emparentadas o alopátricas (G. ochroleuca, G. mexicana) o simpátricas (G. ochroleuca, G. tenuiflora, G. leptantha, G. latiflora) (fig. 10-32). También este patrón de distribución geográfica y parentesco en diferentes grados se interpreta como especiación en diferentes estadios. El

Fig. 10-31: Diferenciación g e o g r á f i c a del círculo d e f o r m a s m e d i t e r r á n e o - m o n t a n o del p i n o negral (Pinus nigra). Las s u b e s p e c i e s s e indican p o r sus n o m b r e s ; las r a z a s locales s u b o r d i n a d a s m e d i a n t e n ú m e r o s . - S e g ú n W.B. Critchfield y E.L. Little; H. M e u s e l . E. J á g e r y E. W e i n e r t , así c o m o H. Niklfeld.

10.3 Especiación

patrón de distribución y parentesco de esta especie se puede encontrar por todas partes. Gilia ochroleuca no puede cruzarse con G. lenuiflora, G. leptantha y G. latiflora, presentes en la misma región (l'ig. 10.32). Pero estas tres especies que se superponen parcialmente en su distribución se cruzan sólo ocasionalmente entre sí. Esta observación pone de manifiesto que las especies originadas en alopatria pueden adquirir mecanismos de aislamiento reproductivo, que permite la convivencia con los parientes más próximos. Sin e m b a r g o , hay q u e p r e g u n t a r s e d e f o r m a crítica si e s t o s patrones reflejan v e r d a d e r a m e n t e el p r o c e s o de la e s p e ciación alopátrica y por tanto h a n s u r g i d o m e d i a n t e él o si pueden h a b e r surgido d e s p u é s d e la e s p e c i a c i ó n por otros motivos t o t a l m e n t e d i f e r e n t e s . El progreso de la e s p e c i a c i ó n a l o p á t r i c a t a m b i é n se p u e d e manifestar en q u e las d i s t a n c i a s g e n é t i c a s e n t r e p o b l a c i o nes de una s u b e s p e c i e , s u b e s p e c i e s de una e s p e c i e , e s p e cies e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d a s , e s p e c i e s m e n o s estrechamente e m p a r e n t a d a s , etc.. determinadas mediante

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c o m p a r a c i ó n de i s o e n z i m a s , a u m e n t a n d e u n a f o r m a m á s o menos continua.

10.3.2.2 A i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o Los posibles mecanismos de aislamiento reproductivo d e t e r m i n a d o s por las características de las plantas se pued e n a g r u p a r t e n i e n d o en c u e n t a el m o m e n t o en q u e son e f e c t i v o s ; e n t r e d i c h o s m e c a n i s m o s son i m p o r t a n t e s la polinización y la f o r m a c i ó n de zigotos. E s s u f i c i e n t e q u e el polen d e otra e s p e c i e c u b r a el e s t i g m a de un i n d i v i d u o para q u e su é x i t o r e p r o d u c t o r p u e d a verse d i s m i n u i d o . La f o r m a c i ó n de z i g o t o s m e d i a n t e la f e c u n d a c i ó n d e una o v o célula con u n a célula e s p e r m á t i c a a j e n a a la e s p e c i e representa una p é r d i d a d e potencial r e p r o d u c t o r y por t a n t o una d i s m i n u c i ó n de la aptitud d e un individuo. L o s m e c a n i s m o s de a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o a n t e s de la polinización (ingl. pre-mating) y a n t e s de la f e c u n d a c i ó n (prezigótico) son, j u n t o al a i s l a m i e n t o e s p a c i a l ya tratado a n t e r i o r m e n -

G. latiflora

X

\\ \

A davyi

elonqata *

cuyamensis

B

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€Z :%

latiflora

G. leptantha

purpusii pmetorum transversa %W///A

leptantha

°°7 G. ochroleuca

TTTTTn

G. lentifiora G. latiflora G. leptantha

G. tenuiflora leptantha latiflora

200 km

Fig. 10-32: Especiación y distribución geográfica en un grupo de especies del género Gilia (polemoniáceas) en el suroeste de América del Norte. Se encuentran subespecies dentro de las especies, contiguas geográficamente (A G. latiflora) o separadas (B G. leptantha)', especies estrechamente emparentadas y parcialmente superpuestas (C G. lentifiora, G. latiflora, G. leptantha) y especies menos estrechamente emparentadas o alopátricas (D G.

ochroleuca, G. mexicana) o especies simpátricas (E. G. ochroleuca, G. tenuiflora, G. leptantha, G. latiflora). Este patrón de distribución geográfica y diferente grado de parentesco es interpretado como especiación en diferentes estadios. - Según V. Grant.

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te, una c o n d i c i ó n i m p o r t a n t e del p r o c e s o d e e s p e c i a c i ó n alopátrica.

D e s p u é s d e la f o r m a c i ó n del z i g o t o se activan m e c a n i s m o s post-zigóticos. Estos son:

•

•

A i s l a m i e n t o por la e c o l o g í a d e las f l o r e s : las e s p e c i e s Geum urbanum y G. rivale, c o n d i s t r i b u c i ó n casi completamente superpuesta, crecen respectivamente en b o s q u e s m i x t o s c a d u c i f o l i o s , s e t o s , l i n d e s de los b o s q u e s y en h a b i t a c i o n e s h ú m e d a s d e d i f e r e n t e tipo. Si e s t a s d o s h a b i t a c i o n e s e s t á n m u y p r ó x i m a s , c o n f r e c u e n c i a se p r o d u c e h i b r i d a c i ó n e n t r e las d o s e s pecies.

•

A i s l a m i e n t o t e m p o r a l : la f l o r a c i ó n de e s p e c i e s estrec h a m e n t e e m p a r e n t a d a s y q u e c r e c e n en el m i s m o e s p a c i o p u e d e s e r d i f e r e n t e . E n el s u d e s t e d e E s t a d o s U n i d o s Lactuca graniinifolia, q u e florece en p r i m a v e ra, y L. canadensis, q u e florece en v e r a n o , son un e j e m plo de oscilación e s t a c i o n a l d e la floración. Silene latifolia ( q u e florece por la n o c h e ) y Silene dioica (que florece p o r el día), a i s l a d a s t a m b i é n e n t r e sí p o r la e c o logía de las flores, son un e j e m p l o d e oscilación d i u r n a de la floración. • A i s l a m i e n t o por la e c o l o g í a d e las flores: A l g u n o s p o l i n i z a d o r e s r e l a t i v a m e n t e e s p e c í f i c o s d e las flor e s p u e d e n i m p e d i r la h i b r i d a c i ó n d e e s p e c i e s e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d a s . U n e j e m p l o d e e s t o es el g é n e r o d e las o r q u í d e a s Ophrys, en el q u e la e s t r u c t u ra y el a r o m a d e las flores d e d i s t i n t a s e s p e c i e s i m i t a n a las h e m b r a s de d i v e r s a s e s p e c i e s d e h i m e n ó p t e r o s y sus f e r o m o n a s y p o r e s o son v i s i t a d a s p o r los m a c h o s h i m e n ó p t e r o s d e e s a s e s p e c i e s . En C a l i f o r n i a , Mimulus cardinalis y M. lewisii ( m i m o s a , e s c r o f u l a r i á c e a ) , e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d a s , son p o l i n i z a d a s p o r c o libríes y a b e j o r r o s , r e s p e c t i v a m e n t e . T a m b i é n c o n f r e c u e n c i a hay u n a d i f e r e n c i a c i ó n d e la m o r f o l o g í a floral a s o c i a d a a la d e los p o l i n i z a d o r e s , q u e e x c l u y e m á s o m e n o s a los d e m á s p o l i n i z a d o r e s . E s t e f e n ó m e n o t a m b i é n se d e n o m i n a a i s l a m i e n t o m e c á n i c o . Otro caso de aislamiento por la ecología de las llores es el cambio del sistema de fecundación de autoincompatibilidad y fecundación cruzada a autocompatibilidad y autofecundación, asociado a la especiación (o diferenciación intraespecífica). Esto ha sido especialmente documentado en el ejemplo de la evolución de autoincompatibilidad asociada a tristilia a semihomostilia y autocompatibilidad en el género Eichhornia. Esta autofecundación produce aislamiento reproductivo interespecífico por autofecundación. D e s p u é s d e la p o l i n i z a c i ó n ( i n g l . post-mating) el é x i t o d e la f e c u n d a c i ó n y f o r m a c i ó n d e z i g o t o s p u e d e v e r s e i m p e d i d o por la l l a m a d a i n c o m p a t i b i l i d a d d e h i b r i d a ción. •

I n c o m p a t i b i l i d a d d e h i b r i d a c i ó n . Incluye m e c a n i s m o s c o m o por e j e m p l o el i m p e d i m e n t o de la g e r m i n a ción del p o l e n , del c r e c i m i e n t o del t u b o p o l í n i c o en el estilo, d e la liberación d e los n ú c l e o s e s p e r m á t i c o s d e s d e el tubo p o l í n i c o o d e la f e c u n d a c i ó n del n ú c l e o sec u n d a r i o del s a c o e m b r i o n a r i o para la f o r m a c i ó n del e n d o s p e r m a en los e s p e r m a t ó f i t o s .

Otro aspecto del crecimiento del tubo polínico consiste en que cuando se cubre el estigma con polen propio y ajeno, el crecimiento del tubo polínico del polen propio con frecuencia es más rápido que el del polen ajeno. Dependiendo de la proporción entre polen propio y el ajeno se reduce el éxito de fecundación del ajeno.

R e d u c i d a viabilidad d e los h í b r i d o s F,: la viabilidad y la vitalidad d e los i n d i v i d u o s h í b r i d o s p u e d e n verse r e d u c i d a s d e s d e la p r i m e r a d i v i s i ó n del z i g o t o hasta q u e la planta florece y f r u c t i f i c a . • E s t e r i l i d a d d e los híbridos: la fertilidad de los híbrid o s p u e d e d i s m i n u i r por d i f e r e n c i a s g é n i c a s , c r o m o s ó m i c a s o f i t o p l a s m á t i c a s e n t r e las e s p e c i e s parentales. Las d i f e r e n c i a s en u n o o en m u c h o s g e n e s p u e d e n prod u c i r fertilidad r e d u c i d a en los h í b r i d o s c u a n d o esos g e n e s se c o m b i n a n . En la figura 10-8 se representa un ejemplo de mutación cromosómica (inversión) como causa de fertilidad reducida de híbridos entre individuos con esa mutación y sin ella. Para los híbridos entre dos especies de girasol (.Helianthus annuus y H. argophyllus) se pudo demostrar que la fertilidad reducida se debe a que las especies parentales se diferencian entre sí por dos translocaciones recíprocas. También las diferencias en el número de cromosomas originadas por aneuploidía, diploidía o poliploidía pueden producir fertilidad reducida en los híbridos. Se puede pensar que el surgimiento de las diferencias cromosómicas intraespecíficas es el punto de inicio de la especiación. Al comparar especies estrechamente emparentadas, las mutaciones cromosómicas están en muchos casos bien documentadas. Las diferencias génicas y cromosómicas que producen esterilidad en los híbridos, a menudo tienen como consecuencia que en la meiosis de los individuos híbridos se inhibe la formación regular de bivalentes. •

D e p r e s i ó n híbrida: la r e d u c c i ó n d e la vitalidad o de la fertilidad no se m u e s t r a en la p r i m e r a g e n e r a c i ó n de híb r i d o s , sino m á s bien en las g e n e r a c i o n e s s i g u i e n t e s d e s c e n d i e n t e s d e ésta.

La a c e p t a c i ó n de la e s p e c i a c i ó n alopátrica implica q u e los m e c a n i s m o s d e a i s l a m i e n t o r e f e r i d o s son un s u b p r o d u c t o de la c r e c i e n t e d i v e r g e n c i a g e n é t i c a de las e s p e c i e s originales. Las variaciones en el alcance del aislamiento reproductivo han servido en los amplios experimentos de cruzamiento de la sistemática experimental, para determinar el grado de parentesco interespecífico, en lo que también se ha puesto de manifiesto que la evolución de la divergencia morfológica y del aislamiento reproductivo en ningún modo están siempre estrechamente ligados. Hay ejemplos conocidos en los que especies morfológicamente muy diferentes se cruzan bien entre ellas y producen híbridos ampliamente fértiles, como también otros donde formas apenas diferenciables están aisladas entre sí.

10.3.2.3 Especiación p e r i p á t r i c a , parapátrica, simpátrica y efecto fundador Existe una i m p o r t a n t e crítica en el m o d e l o de la especiac i ó n a l o p á t r i c a b a s a d a en la r e f l e x i ó n q u e es difícil identif i c a r los f a c t o r e s q u e son r e s p o n s a b l e s d e la e v o l u c i ó n com ú n de n u m e r o s a s p o b l a c i o n e s en el área de una e s p e c i e . E s t a c o h e s i ó n p o d r í a ser f a c t i b l e m e d i a n t e flujo g é n i c o e n t r e las p o b l a c i o n e s y s e l e c c i ó n s e m e j a n t e en t o d a el área. A e s t o hay q u e c o n t r a p o n e r q u e las d i s t a n c i a s de fluj o g é n i c o en la n a t u r a l e z a c a s i s i e m p r e son p e q u e ñ a s (v. 10.1.3.4) y q u e las c i r c u n s t a n c i a s del a m b i e n t e a men u d o varían en p e q u e ñ o s e s p a c i o s y las p o b l a c i o n e s están

10.3 Especiación

a d a p t a d a s a su situación local. A partir d e e s t a r e f l e x i ó n se han p r o p u e s t o m o d e l o s de e s p e c i a c i ó n q u e parten de peq u e ñ a s p o b l a c i o n e s de una e s p e c i e a i s l a d a s e s p a c i a l m e n te. Un e j e m p l o de e s t o es la e s p e c i a c i ó n p e r i p á t r i c a (en inglés t a m b i é n se d e n o m i n a a l g u n a s v e c e s c o m o quantum speciation), en la q u e se d e f i e n d e q u e en el b o r d e d e la zona d e distribución de una e s p e c i e se aislan p o b l a c i o n e s q u e v i v e n c o n f r e c u e n c i a en c o n d i c i o n e s a m b i e n t a l e s diferentes y pueden ser punto de inicio d e nuevas especies. Los principales indicadores de este m o d e l o de e s p e c i a c i ó n son n u e v a m e n t e el p a t r ó n d e d i s t r i b u c i ó n geo g r á f i c a d e v a r i a c i ó n i n t r a e s p e c í f i c a o el de e s p e c i e s est r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d a s . El m o d e l o de e s p e c i a c i ó n por e f e c t o f u n d a d o r ( i n g l . J'ounder effect speciation), en principio p a r e c i d o , n o n o s i n f o r m a de c ó m o se aislan las poblaciones pequeñas. A este respecto puede suceder que d i á s p o r a s d e u n a e s p e c i e lleguen a una región aislada geog r á f i c a m e n t e , por e j e m p l o una isla. A m b o s m o d e l o s tienen en c o m ú n q u e los p r o c e s o s e v o l u t i v o s se a c e n t ú a n d u rante el origen d e las p e q u e ñ a s p o b l a c i o n e s y d e s p u é s del m i s m o . Ello c o m p o r t a la r e d u c c i ó n d e la variación g e n é tica al surgir las p e q u e ñ a s p o b l a c i o n e s (deriva g e n é t i c a , v. 10.2.2) y la rápida e v o l u c i ó n y s u r g i m i e n t o de n u e v a s c a r a c t e r í s t i c a s por el c r u z a m i e n t o c o n s a n g u í n e o d e s p u é s de su f o r m a c i ó n . E s t o i m p l i c a q u e en la e s p e c i a c i ó n a través de p e q u e ñ a s p o b l a c i o n e s tienen m á s i m p o r t a n c i a los p r o c e s o s a l e a t o r i o s q u e la selección n a t u r a l . Son ejemplos de posible especiación peripátrica Lasthenia minor/L. marítima (asteráceas) y Salix alaxensis/S. si licitóla (salicáceas). Lasthenia mi ñor puebla un área de tierra firme en California. Por el contrario L. marítima crece la mayor parte de las veces en rocas habitadas por aves marinas frente a las cosías californianas. Se piensa que L. marítima se ha originado de poblaciones marginales de L. minar antes de que éstas fueran aisladas de tierra firme por la subida del nivel de las aguas del mar a finales del Cuaternario. Mientras que Salix alaxensis como especie ártica está distribuida en el occidente de Canadá y en Alaska, S. silicicola ocupa un área estrecha en las dunas que se han originado en el borde sur del lago Atabasca después de las glaciaciones. Las zonas de distribución de ambas especies distan hoy unos 300 km. Parece posible que S. silicicola se originase después del retroceso del hielo a finales del Cuaternario a parlir de poblaciones de S. alaxensis que habían quedado atrás en el lago Atabasca después de su migración hacia el noroeste. Tanto L. marítima como L. silicicola se diferencian en el aspecto genético de sus supuestos antepasados L. minor y S. alaxensis, sobre todo por la diferencia de variación genética. Encontramos ejemplos de especiación mediante el efecto fundador en Cirsium canescens/C. pitcheri (asteráceas) y Sanícula (apiáceas) en Hawai. Al igual que Lasthenia y Salix, C. pitcheri, distribuida por las orillas de los grandes lagos de Norteamérica, deslaca porque sólo muestra una pequeña parte de la variación genética de C. canescens, ampliamente distribuida en Ncbraska. Se piensa que el antepasado de C. pitcheri durante la última glaciación migró a lo largo del límite de los hielos a los Grandes Lagos y así quedó aislado de C. canescens. Sanícula en Hawai es uno de los muchos ejemplos de especiación después de que unas pocas diásporas colonicen unas islas una única vez. Las cuatro especies de Sanícula que crecen en tres islas del archipiélago hawaiano están estrechamente emparentadas con las especies californianas del género. La observación de que tanto el grupo de las cuatro especies en conjunto, si se comparan con las especies de tierra firme, como las especies por separado, tienen variación genética reducida y la interpretación de las distancias secuenciales de DNA como reloj molecular sugerirían que hace unos K.9 millones de años llegaron sólo una vez al archipiélago unas pocas diásporas y que la siguiente especiación en el interior del archi-

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piélago, hace unos 0,9 millones de años, siguió el modelo de la especiación mediante el efecto fundador. La especiación en los archipiélagos es un ejemplo de radiación adaptativa en la que tras la colonización de un nuevo hábitat se produce una rápida diversificación evolutiva. Si s ó l o se p r o d u j e r a e s p e c i a c i ó n e f e c t i v a m e n t e en las peq u e ñ a s p o b l a c i o n e s , los p a t r o n e s de d i s t r i b u c i ó n g e o g r á f i ca, por e j e m p l o d e las s u b e s p e c i e s de Pinus nigra (fig. 1031) t a m b i é n se p o d r í a n e x p l i c a r p o r q u e los n u e v o s t a x o n e s , o r i g i n a d o s en las p e q u e ñ a s p o b l a c i o n e s m e d i a n te e s p e c i a c i ó n o s u b e s p e c i a c i ó n peripátrica o e f e c t o s f u n d a d o r e s , han a u m e n t a d o d e s p u é s de q u e se ha o r i g i n a d o su área de distribución. Está f u e r a de toda d i s c u s i ó n q u e los m i e m b r o s g e o g r á f i c a m e n t e a i s l a d o s e n t r e sí, y por t a n t o t a m b i é n g e n é t i c a m e n t e , p u e d e n ser p u n t o d e inicio de n u e v a s e s p e c i e s . Por el c o n t r a r i o , n o está c l a r o si t a m b i é n las p o b l a c i o n e s de una e s p e c i e g e o g r á f i c a m e n t e c o n t i g u a s ( p a r a p á t r i c a s ) o q u e c r e c e n en el m i s m o e s p a c i o ( s i m p á t r i c a s ) p u e d e n t r a n s f o r m a r s e en n u e v a s e s p e c i e s . D a d o q u e la interrupc i ó n del f l u j o g é n i c o es una c o n d i c i ó n i m p o r t a n t e de e v o lución d i v e r g e n t e , sería n e c e s a r i o un m e c a n i s m o d e aislam i e n t o r e p r o d u c t i v o c u a n d o se da p r o x i m i d a d e s p a c i a l s i m u l t á n e a . Un m e c a n i s m o d e este t i p o se p u e d e originar c u a n d o los h í b r i d o s entre p o b l a c i o n e s v e c i n a s , p e r o adapt a d a s a d i f e r e n t e s c o n d i c i o n e s a m b i e n t a l e s , tienen una aptitud m u y r e d u c i d a . En un experimento de selección con dos variedades de maíz (Zea maysK se ha podido demostrar el desarrollo del aislamiento reproductivo en poblaciones simpátricas, mediante el desplazamiento del período de floración (fig. 10-33). Se partió de una variedad de maíz con frutos amarillos («Yellow Sweet») y otra con frutos blancos («White Flint»). Los frutos originados mediante hibridación entre las variedades se pueden reconocer por su color. La polinización de una ovocélula «White Flint» con polen «Yellow Sweet» produce frutos amarillos. En el experimento se plantaron mezclados individuos de las dos variedades. Al comenzar el experimento, por término medio el 35,8 % de los frutos producidos por «White Flint» fueron amarillos y el 46.7 % de los frutos producidos por «Yellow Sweet» blancos. Para el cultivo de las siguientes generaciones correspondientes se utilizaron frutos de los individuos que tuvieron el porcentaje más bajo de frutos híbridos, con lo que se seleccionó contra la hibridación. Después de 6 generaciones de selección todavía fueron híbridos respectivamente el 4,9 % de los frutos producidos por «White Flint» y el 3,4 % de los producidos por «Yellow Sweet». La reducción de la hibridación se produjo porque la superposición del período de floración de las dos variedades había disminuido. Este fenómeno también se ha observado parcialmente en la naturaleza. En Agrostis capillaris se conocen genotipos tolerantes a los metales pesados. Las poblaciones con estos genotipos a menudo son vecinas directas de genotipos sin tolerancia a los mismos, por ejemplo en la proximidad de las escombreras de las minas. Para plantas de una mina de cobre en Gales se pudo demostrar que las plantas tolerantes ven reducida su aptitud sobre suelos normales y las plantas no tolerantes apenas pueden crecer en los suelos contaminados por cobre. Los descendientes generados mediante hibridación entre individuos vecinos tolerantes y no tolerantes tienen, por tanto, una aptitud reducida en comparación a los descendientes generados entre individuos de igual genotipo. Esto tiene como resultado selección natural contra la hibridación. En Agrostis capillaris se observó que los genotipos tolerantes comienzan a florecer aproximadamente una semana antes que los no tolerantes. Esta diferencia en el período de floración se mantuvo en el cultivo en condiciones homogéneas. Sin embargo, como se encontró superposición del período de floración que en total dura varias semanas, como mucho se supone que aquí comienza la evolución del aislamiento reproductivo por desplazamiento del período de floración.

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10 Evolución

Material d e inicio floración ( 5 inflorescencia

Fig. 10-33: Especiación s i m p á t r i c a . En un e x p e r i m e n t o c o n Zea mays, u n a f u e r t e selección c o n tra la h i b r i d a c i ó n e n t r e d o s v a r i e d a d e s ( W h i t e Flint, Yellow S w e e t ) c o n igual floración p r o d u c e u n a clara s e p a r a c i ó n d e las f l o r a c i o n e s d e s p u é s d e 6 g e n e r a c i o n e s . - S e g ú n G. P a t e r n i a n i .

floración 9 inflorescencia

72,2

74,6

W h i t e Flint

\j2? ai

72,3

Oí 20-

Yellow Sweet 10

i—i—r

i

r

Después d e selección contra la hibridación 67,0 20

W h i t e Flint

69,7

10

txy O o-1
u

20-

77.2

Yellow Sweet

10-

0-1 64

t—r

68

72

76

80

84

días d e s d e la germinación h a s t a la floración (con valor medio)

En c a s o d e s e l e c c i ó n m u y f u e r t e c o n t r a la h i b r i d a c i ó n , e s decir, c u a n d o los i n d i v i d u o s h í b r i d o s tienen una aptitud m u y r e d u c i d a , se p u e d e n p r o d u c i r m e c a n i s m o s de aislam i e n t o p a r a s i m p á t r i c o s o s i m p á t r i c o s y, por tanto, la e s p e c i a c i ó n p a r a s i m p á t r i c a o s i m p á t r i c a . Sin e m b a r g o , n o está c l a r o si e x i s t e en la n a t u r a l e z a u n a s e l e c c i ó n d e e s t e tipo s u f i c i e n t e m e n t e f u e r t e q u e p r o d u z c a a i s l a m i e n t o rep r o d u c t i v o con m á s r a p i d e z q u e el i n t e r c a m b i o g e n é t i c o la h o m o g e n e i z a c i ó n de las p o b l a c i o n e s g e n é t i c a m e n t e d i f e r e n c i a d a s . La p o s i b i l i d a d , al m e n o s t e ó r i c a , d e la e v o l u ción del a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o e n s i m p a t r í a o p a r a s i m patría p o n e de m a n i f i e s t o q u e el a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o n o s ó l o e s un s u b p r o d u c t o d e la d i v e r g e n c i a e v o l u t i v a , sino que puede surgir mediante selección natural. Esto también es importante cuando especies estrechamente e m p a r e n t a d a s y q u e n o tienen un total a i s l a m i e n t o reprod u c t i v o tienen un c o n t a c t o s e c u n d a r i o . E n e s a s i t u a c i ó n las barreras de f l u j o g é n i c o i n c o m p l e t a s q u e e x i s t a n pued e n v e r s e r e f o r z a d a s (ingl. reinforcement) m e d i a n t e selección natural. Las áreas de hibridación, con frecuencia estrechas espacialmenle, se conocen como zonas de hibridación. Estas zonas de hibrida-

ción pueden originarse secundariamente reuniéndose especies diferenciadas por alopatria o primariamente como consecuencia de la especiación parapátrica o simpátrica. En ambos casos funcionan como barreras de flujo génico porque aislan espacialmenle a las especies divergentes y casi interceptan el polen extraño.

10.3.2.4 G e n é t i c a d e las d i f e r e n c i a s entre especies T e n i e n d o e n c u e n t a q u e la r e d u c c i ó n de la similitud f e n o típica y g e n é t i c a y el a u m e n t o del a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o e n t r e e s p e c i e s y s u b e s p e c i e s q u e c a d a vez están m e nos e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d a s e n t r e sí s o n c o n t i n u o s , la e s p e c i a c i ó n a l o p á t r i c a e s c o n s i d e r a d a c a s i s i e m p r e c o m o un p r o c e s o g r a d u a l . E s t a a d m i s i ó n i m p l i c a q u e el c a m b i o m o r f o l ó g i c o t a m b i é n e s un p r o c e s o g r a d u a l . D a d o q u e los a n á l i s i s g e n é t i c o s d e las d i f e r e n c i a s e s p e c í f i c a s , a m e n u d o t u v i e r o n c o m o r e s u l t a d o q u e la v a r i a c i ó n d e los c a r a c t e r e s a n a l i z a d o s e n u n a g e n e r a c i ó n s e g r e g a n te e s c o n t i n u a y q u e casi n u n c a se p u d i e r o n r e c o n o c e r ti-

10.3 Especiación

559

Fig. 1 0 - 3 4 : Teosinte (A-C, Z mays, s u b s p . parviglumis), f o r m a silvestre del m a í z cultivado (D-F, Zea mays, s u b s p . mays); a m b o s se diferencian e n t r e sí en la a r q u i t e c t u r a del s i s t e m a axial y la situación d e las inflorescencias 9 y c? (A t e o s i n t e : tallos laterales con inflorescencias t e r m i n a l e s c?, D maíz: tallos laterales con inflorescencias t e r m i n a l e s 9 ) , así c o m o e n la e s t r u c t u r a d e las inflorescencias 9 (B, C t e o s i n t e : espículas en d o s hileras, u n a espícula por cúpula; E, F maíz: e s p í c u l a s en n u m e r o s a s hileras, 2 espículas por cúpula). Estas diferencias se d e b e n e s e n c i a l m e n t e a d o s g e n e s : teosinte branched 1 (tb 1) y teosinte glume architecture (tga 1). - S e g ú n J. Doebley, A. Stec y C. Gustus.

560

10 Evolución

p o s de c a r a c t e r e s u n í v o c o s , se c o n c l u y ó q u e los c a r a c t e res m o r f o l ó g i c o s e s t á n i n f l u i d o s por n u m e r o s o s g e n e s . La m u t a c i ó n de a l g u n o s de e s t o s n u m e r o s o s g e n e s p r o d u c i ría la m o d i f i c a c i ó n g r a d u a l d e los c a r a c t e r e s m o r f o l ó g i c o s . L o s m é t o d o s de la g e n é t i c a m o l e c u l a r han p r o p o r c i o n a d o n u e v o s c o n o c i m i e n t o s . E n t r e t a n t o se p u e d e n identificar y analizar genes morfogenéticos. Además, med i a n t e el análisis d e la s e g r e g a c i ó n de c a r a c t e r e s m o r f o l ó g i c o s c o n c a r a c t e r e s m o l e c u l a r e s l o c a l i z a d o s en un m a p a d e l i g a m i e n t o g e n é t i c o , se p u e d e d e t e r m i n a r c u á n tos g e n e s han p a r t i c i p a d o en un c a r á c t e r y c o n q u é e f e c t o r e l a t i v o en el f e n o t i p o (v. 10.1.2.4). Un ejemplo especialmente bien investigado con estos métodos es el maíz. El maíz cultivado {Zea mays subsp. mays) proviene del teosinte (Z. mays subsp. parviglumis) y se originó probablemente hace sólo unos 10 000 años. Las diferencias importantes entre estas dos subespecies son la arquitectura del sistema axial y la situación de las inflorescencias masculinas y femeninas (fig. 1034). En el maíz el tallo principal termina en una inflorescencia masculina y los tallos laterales de primer orden tienen entrenudos muy cortos e inflorescencias terminales femeninas. En el teosinte el tallo principal termina igualmente en una inflorescencia masculina. Sin embargo, los entrenudos de los tallos laterales de primer orden no están comprimidos y estos tallos laterales terminan en inflorescencias masculinas. Las inflorescencias femeninas son terminales en los tallos laterales de segundo orden. El análisis genético y genético-molecular de estas diferencias mostró que el responsable de las mismas es un único gen. Este gen. también localizado en un mulante del maíz, conocido como teosinte branched 1 (tb 1), influye en la longitud de los entrenudos de los tallos laterales y en el sexo de las inflorescencias; tb 1 se expresa en el teosinte sólo en las yemas axilares de los tallos laterales secundarios en los que se forman las inflorescencias femeninas. Por el contrario, el mulante de tb\. presente en el maíz cultivado, se expresa en las yemas axilares del tallo principal. Esto produce tallos laterales comprimidos con inflorescencias terminales femeninas. El gen se expresa claramente con mayor intensidad en el maíz que en el teosinte. La evolución en este caso parece consistir principalmente en el cambio de la regulación génica. El tb 1 es un gen regulador que influye manifiestamente en la fuerza de la dominancia apical. El maíz y el teosinte se diferencian también en la estructura de las inflorescencias femeninas. En el teosinte las espículas están dispuestas en dos hileras. En cada cavidad del eje de la inflorescencia (cúpula) se asienta una espícula que está encerrada en una gluma muy dura. Al madurar las espigas femeninas se rompen. Por el contrario, en el maíz cultivado las espículas están dispuestas en numerosas hileras. Las cúpulas son planas y cada una contiene dos espículas. Las glumas son pequeñas, relativamente blandas, y no encierran a las espículas. Las espigas permanecen intactas al madurar. Se pudo demostrar que es principalmente un gen (teosinte glume architecture. tga I) el que influye en la dureza de la gluma mediante el almacenamiento de lignina y de silicato, en su tamaño, y en la profundidad de la cúpula. Otro ejemplo del importante efecto que a veces producen los genes lo encontramos en las especies de la mimosa (Mimulus). Mimulus lewisii. polinizada por los abejorros, forma pequeñas cantidades de néctar muy concentrado (0,5 fil aproximadamente). Por el contrario, M. cardinalis, polinizada por colibríes, tiene grandes cantidades (40 fil aproximadamente) de néctar relativamente diluido. Esta diferencia parece estar principalmente regulada por un gen. Estos e s t u d i o s d e m u e s t r a n q u e , a pesar d e la participación de v a r i o s g e n e s en la e s t r u c t u r a de un carácter, la e v o l u ción m o r f o l ó g i c a p u e d e t r a n s c u r r i r a g r a n d e s p a s o s , p o r la modificación de genes reguladores de posición subordinada en la j e r a r q u í a g é n i c a f u n c i o n a l .

1 0 . 3 . 3 Hibridación y e s p e c i a c i ó n . híbrida • 10.3.3.1 Hibridación A p e s a r d e la i m p o r t a n c i a del a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o p a r a la e s p e c i a c i ó n , m u c h a s e s p e c i e s v e g e t a l e s n o e s t á n a i s l a d a s r e p r o d u c t i v a m e n t e e n t r e sí y p u e d e n hibridarse e n t r e ellas. El c o n c e p t o d e h i b r i d a c i ó n se a p l i c a a q u í al c r u z a m i e n to e n t r e e s p e c i e s , pero, en u n a d e f i n i c i ó n m á s a m p l i a , t a m b i é n se p u e d e a p l i c a r d e n t r o d e la e s p e c i e al c r u z a m i e n t o e n t r e s u b e s p e c i e s , p o b l a c i o n e s , etc. d i f e r e n c i a d a s genéticamente. La frecuencia del cruzamiento interespecífico en la naturaleza se puede observar en diferentes campos. Por una parte, el análisis de cinco floras bien conocidas de zonas con climas templados ha dado como resultado que, en lo referente al número total de especies de las plantas superiores en las regiones analizadas, se han observado híbridos entre el 5,8 % (flora intermontana de Estados Unidos) y el 22 % (islas Británicas). Por otra parte, el análisis de las poblaciones mixtas de especies que se hibridan entre sí ha mostrado que entre < 1 % (por ejemplo. Senecio vernalis x S. vulgoris) y el 31 % (por ejemplo, Quercus) de los individuos de estas poblaciones son híbridos. Con frecuencia, la hibridación es asimétrica, en el sentido que sólo se observa un éxito de hibridación cuando dos especies funcionan en una determinada combinación como progenitor masculino y femenino. Por ejemplo, el cruzamiento entre las primaveras Prímula vulgaris y Prímula veris sólo tendrá éxito cuando P. veris sea el progenitor femenino. A menudo el cruzamiento entre una especie autocompatible y una autoincompatible sólo produce descendencia híbrida cuando la especie autocompatible es el progenitor femenino. Aparte de que la frecuencia de la hibridación interespecífica depende de la intensidad de las barreras de aislamiento prezigótico y postzigótico, también existe una relación con respecto a la frecuencia relativa de las especies que se hibridan entre sí en una población mixta. La frecuencia de la hibridación casi siempre aumenta cuando una de las dos especies está en clara minoría. Esto, entre otras cosas, se debe a que en esta situación la probabilidad de que la especie representada sólo por pocos individuos sea polinizada por polen extraño es superior a la que se da cuando hay un equilibrio numérico. Finalmente, la aparición de hibridación es correlativa en gran medida con la alteración del medio ambiente por causas naturales (por ejemplo, cambios climáticos durante el Cuaternario) o por el hombre. El efecto de la alteración consiste en que hace posible que especies geográfica o ecológicamente separadas se reúnan en un lugar no alterado y la probabilidad de que se establezcan individuos híbridos aumenta porque en el hábitat de las especies parentales casi siempre son inferiores, mientras que en un hábitat de híbridos o en un hábitat de nueva colonización pueden ser superiores. E n el á m b i t o d e los c a r a c t e r e s m o r f o l ó g i c o s , los híbridos muestran caracteres intermedios, parentales, pero a v e c e s t a m b i é n n u e v o s , es decir, q u e n o a p a r e c e n en los p r o g e n i t o r e s . L o s n u e v o s c a r a c t e r e s p u e d e n s u r g i r por c o m b i n a c i o n e s d e g e n e s p a r c i a l m e n t e n u e v a s en el híb r i d o y n o p r e s e n t e s en las e s p e c i e s p a r e n t a l e s , y t a m b i é n s e n c i l l a m e n t e por la h e t e r o z i g o s i s d e a l g u n o s loci génicos.

10.3 Especiación

1,25-

* 4x

1.00-

1V — 75 0.75i" 3

05

4

°"

hojas

Pa

sy F,

la inflorescencia O o

o

10

c / 3 - 6

j$sfi

con

t> sin

base ancha

h o j a s inferiores ó

con

o sin

Fig. 10-35: Análisis d e h í b r i d o s e n u n d i a g r a m a d e d i s p e r s i ó n . C r u z a m i e n t o e x p e r i m e n t a l d e las e s p e c i e s d i p l o i d e s Achillea setacea ( P s ) y A", aspleniifolia (Pa). Las l í n e a s d e p u n t o s r o d e a n a los i n d i v i d u o s F, r e c í p r o c o s d i s t i n t o s (s x a, a x s) y l a s l í n e a s d e r a y a s los i n d i v i d u o s p a r e n t a l e s . T o d o s los d e m á s p u n t o s r e p r e s e n t a n a F;, q u e e s s y b v i t a l . Un i n d i v i d u o a l o t e t r a p l o i d e a p a r e c i d o e s p o n t á n e a m e n t e e s t á m a r c a d o e n rojo. - S e g ú n F. E h r e n d o r f e r .

z o n a pecioliíorme

flores r a d i a d a s o

-1

Cf 1 - 2

hojas medias

4 . * d? p

Ps

•5 0.25T3

t ) largas

r a m a s laterales foliosas d e

XF\

"*i fy

o cortas

561

1

20

1

30

1

40

1

50

b l a n c a s * ® r o s a pálido •

rosa

pilosidad

[—

o

60

densa

ó laxa

escasa

longitud del tallo (cm)

La comparación de la distribución de los caracteres morfológicos de una población supuestamente híbrida (o especie híbrida) con las especies parentales, por ejemplo, en la representación de un diagrama de dispersión (fig. 10-35) puede ser un instrumento importante para la confirmación de la supuesta procedencia hibridógena. Cuando hay componentes secundarios, los individuos híbridos, a menudo, contienen los de ambos progenitores (fig. 10-36). Sin embargo, frecuentemente, también aparecen nuevos componentes. En el ámbito de los caracteres genéticos la composición de un híbrido también depende de la herencia de los caracteres considerados. Si la herencia de DNA es biparental se encontrarán al menos en la primera generación híbrida los caracteres del DNA de ambos progenitores; pero si la herencia de DNA es sólo paterna o materna el híbrido poseerá sólo el DNA del progenitor masculino o femenino.

En el curso de la posible evolución posterior de los híbridos, sin embargo, puede tener lugar, por ejemplo, la homogeneización de la secuencia de Internal Transcribed Spacer (ITS) de DNA ribosómico en dirección a uno u otro progenitor; estas secuencias son utilizadas a menudo en los estudios sistemáticos. Como resultado se podría reconocer en el híbrido después de algunas generaciones sólo la secuencia ITS de un progenitor. Este fenómeno es un aspecto de la llamada concerted evolution. que se puede dar especialmente en las secuencias repetitivas y que también comprende la homogeneización de las numerosas unidades repetidas C o n f r e c u e n c i a los h í b r i d o s c r e c e n c o n m á s e n e r g í a q u e las e s p e c i e s p a r e n t a l e s , al m e n o s los d e e s p e c i e s e s t r e c h a mente emparentadas. Este f e n ó m e n o bien conocido c o m o

RRMM

Fig. 10-36: O r i g e n y a n á l i s i s d e u n c o m p l e j o políploide en helechos (especies norteameric a n a s d e Asplenium). Las f ó r m u l a s d e los g e n o m a s se han reconocido mediante recuento de cromosomas y estudio de apareamiento en los h í b r i d o s . Las e s p e c i e s b á s i c a s d i p l o i d e s s o n

RRPP m RP

A. platyneuron ( P P ) , A. rhizophyllum (RR) y A. RMPM

PPMM

montanum(MM); e x i s t e n h í b r i d o s d i p l o i d e s , trip l o i d e s y t e t r a p l o i d e s : RP, R M M , R M P y R M P M , a s í c o m o e s p e c i e s h i j a s a l o t e t r a p í o i d e s : A. ebenoides (RRPP), A. pinnatifidum ( R R M M ) y A. bradleyi ( P P M M ) ; e s t o s o r í g e n e s s o n c o n f i r m a d o s p o r la m o r f o l o g í a (por e j e m p l o , d e la f r o n d a ) y p o r la f i t o q u í m i c a c o m p a r a t i v a ( c o m p o nentes fenólicos: xantonas; representación e n c r o m a t o g r a f í a b i d i m e n s i o n a l en papel), asi c o m o m e d i a n t e el a n á l i s i s d e m u e s t r a s d e isozím a s y alozimas. - Según W.H. Wagner, D.M. S m i t h y D.A. Levin.

562

10 Evolución

heterosis, se d e b e p r i n c i p a l m e n t e a la h e t e r o z i g o s i s d e num e r o s o s loci en los i n d i v i d u o s h í b r i d o s . Esta observación también se usa en la agricultura. Se pudo aumentar el rendimiento de muchas plantas de cultivo (por ejemplo, maíz, remolacha azucarera) utilizando simiente con fuerte efecto heterósico obtenida del cruzamiento de líneas de procreación consanguínea. La producción de estas simientes se ve facilitada utilizando una línea parental con polen estéril. La f e r t i l i d a d d e los h í b r i d o s n o t i e n e n i n g u n a r e l a c i ó n c o n la h e t e r o s i s . L o s i n d i v i d u o s h í b r i d o s F, t e n d r á n casi s i e m p r e f e r t i l i d a d r e d u c i d a , d e t e r m i n a d a p o r la i n t e n sidad de las b a r r e r a s de a i s l a m i e n t o p o s t z i g ó t i c o . L a fertilidad d e los d i f e r e n t e s i n d i v i d u o s g e n e r a d o s d e un c r u z a m i e n t o es v a r i a b l e , p o r e s o a l g u n o s de e l l o s t a m b i é n en su f e r t i l i d a d se d i f e r e n c i a n p o c o o n a d a d e sus p r o g e n i t o r e s . Por c o n s i g u i e n t e , m i e n t r a s q u e en el hábitat de los p r o g e n i t o r e s la a p t i t u d d e un i n d i v i d u o h í b r i d o suele ser r e d u c i d a en c o m p a r a c i ó n a la d e a q u e l l o s , en un hábitat h í b r i d o p u e d e s e r s u p e r i o r . C o n f r e c u e n c i a , la a p a r i c i ó n d e h í b r i d o s está limitada t e m poral y e s p a c i a l m e n t e , p e r o los h í b r i d o s t a m b i é n p u e d e n ser el p u n t o d e inicio d e una e v o l u c i ó n posterior y el origen de n u e v a s e s p e c i e s . Para e l l o e s n e c e s a r i o q u e n o sean c o m p l e t a m e n t e estériles y p a r a q u e la d e s c e n d e n c i a híbrida se p u e d a e s t a b l e c e r con é x i t o e s i m p o r t a n t e q u e rápid a m e n t e r e c u p e r e n una c a p a c i d a d d e r e p r o d u c c i ó n ilimitada. Esta p u e d e t e n e r l u g a r sin c a m b i o del n ú m e r o d e c r o m o s o m a s ( e s p e c i a c i ó n híbrida h o m o p l o i d e e hibridación i n t r o g r e s i v a ) o a s o c i a d a a p o l i p l o i d í a ( e s p e c i a c i ó n a l o p o l i p l o i d e ) . F i n a l m e n t e , los h í b r i d o s c o m p l e t a m e n t e estériles h o m o p l o i d e s o p o l i p l o i d e s p u e d e n r e p r o d u c i r s e mediante apomixis.

Este proceso de especiación híbrida homoploide asociada a reconstrucciones cromosómicas y a la colonización de una nueva habitación está especialmente documentado en Norteamérica para especies de girasol (Helianthus). De la hibridación entre Helianthus annuus, casi siempre de suelos arcillosos pesados, y H. petiolaris, de suelos arenosos, se han originado tres especies híbridas: H. anomalus, H. deserticola y H. paradoxus. Al contrario que las especies parentales, H. anomalus y H. deserticola pueblan suelos extremadamente secos y H. paradoxus crece en habitaciones húmedas y saladas. La representación de la secuencia génica en los cromosomas de H. annuus y H. petiolaris como especies paternas y H. anomalus como descendiente híbrido ha mostrado que las especies parentales con un número haploide de cromosomas de x = 17, se diferencian entre sí al menos en diez mutaciones cromosómicas (tres inversiones y siete translocaciones). El descendiente híbrido H. anomalus muestra en seis cromosomas el mismo ordenamiento génico que las dos especies parentales, otros cuatro cromosomas muestran el ordenamiento génico de una de las dos especies parentales, y siete de los 17 cromosomas se diferencian de ambas especies paternas (fig. 10-37). Este proceso potencialmente parece que puede transcurrir con rapidez. La síntesis experimental de híbridos entre H. annuus y H. petiolaris seguida de selección hacia una mayor fertilidad llevó

annuus

Helianthus anomalus petiolaris annuus

anomalus petiolaris

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A

B

A

B

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L

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M

M

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10.3.3.2 Especiación h í b r i d a h o m o p l o i d e La r e c u p e r a c i ó n d e la fertilidad total d e los h í b r i d o s sin c a m b i a r el n ú m e r o d e c r o m o s o m a s ( e s p e c i a c i ó n h o m o p l o i d e ) s u p o n e q u e en la d e s c e n d e n c i a h a y a r e c o m b i n a ción. E s t o r e q u i e r e q u e los h í b r i d o s se p u e d a n r e p r o d u c i r m e d i a n t e a u t o f e c u n d a c i ó n , c r u z a m i e n t o entre sí o retroc r u z a m i e n t o con las e s p e c i e s p r o g e n i t o r a s . C u a n d o se selecciona para a u m e n t a r la f e r t i l i d a d , el r e s u l t a d o de la rec o m b i n a c i ó n d e b e c o n s i s t i r en q u e los d e s c e n d i e n t e s h í b r i d o s s e a n h o m o z i g o t o s p a r a a q u e l l o s f a c t o r e s en los q u e se d i f e r e n c i a n las e s p e c i e s p r o g e n i t o r a s y q u e c o m o parte de m e c a n i s m o s d e a i s l a m i e n t o s p o s t z i g ó t i c o s contrib u y e n a r e d u c i r la fertilidad de los h í b r i d o s . E s t o s f a c t o r e s son g e n e s o . f r e c u e n t e m e n t e , t a m b i é n m u t a c i o n e s c r o m o s ó m i c a s , en las q u e se d i f e r e n c i a n las e s p e c i e s p a r e n t a l e s (v. 10.1.2.2). P o r c o n s i g u i e n t e , la e s p e c i a c i ó n híbrida hom o p l o i d e a m e n u d o t a m b i é n es d e n o m i n a d a e s p e c i a c i ó n por r e c o m b i n a c i ó n . Al c o m p a r a r la f r e c u e n c i a d e m u t a c i o n e s c r o m o s ó m i c a s d e las e s p e c i e s h i b r i d a n t e s , se o b s e r v a q u e la e s p e c i a c i ó n h í b r i d a h o m o p l o i d e a m e n u d o está a s o c i a d a a un c a m b i o m a n i f i e s t a m e n t e rápido d e la estructura cromosómica debido a mutaciones cromosómic a s p o s t e r i o r e s . Esta e v o l u c i ó n c r o m o s ó m i c a en la d e s c e n d e n c i a híbrida tiene c o m o r e s u l t a d o s i m u l t á n e o , q u e los h í b r i d o s se aislan r e p r o d u c t i v a m e n t e de las e s p e c i e s parentales. P a r a q u e se p u e d a n e s t a b l e c e r d e s c e n d e n c i a s híbridas fértiles es i m p o r t a n t e , a d e m á s , q u e d i s p o n g a n de una h a b i t a c i ó n a d e c u a d a .

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Figura 10-37: Recombinación e n u n a e s p e c i e híbrida homoploide. Helianthus annuus y H. petiolaris, con un n ú m e r o d e c r o m o s o m a s haploide d e x = 17, s e diferencian e n t r e si e n al m e n o s 10 m u t a c i o n e s c r o m o s ó m i c a s (3 inversiones y 7 translocaciones). El d e s c e n d i e n t e híbrido h o m o p l o i d e H. anomalus m u e s t r a e n 6 c r o m o s o m a s (A-F) el m i s m o orden génico q u e las d o s especies parentales; otros 4 c r o m o s o m a s (L/M, N, T y U), el o r d e n génico d e u n a d e las d o s especies p a r e n t a l e s y los 7 c r o m o s o m a s r e s t a n t e s s e diferena a n d e a m b a s . - S e g ú n L.H. Rieseberg, C. van Fossen y A. Desrochers.

10.3 E s p e c i a c i ó n

563

desde una fertilidad < 10 % en los híbridos F, hasta una fertilidad casi completa después de cinco generaciones. La estructura cromosómica de estos híbridos sintéticos fue asombrosamente parecida a la de los H. anomalus que crecen en la naturaleza.

lius. Como muestra el ejemplo de la variedad hibernicus, ampliamente distribuida en Gran Bretaña, la introgresión no es sólo un fenómeno limitado espacial mente.

En experimentos de selección con híbridos se demostró una rápida recuperación de alta fertilidad, por ejemplo, en Elymus y Gilia. La especiación híbrida homoploide está bien documentada, además de en Helianílius, en los géneros Iris, Paeonia, Pituis y Stephanomeria. Para Iris nelsonii se pudo demostrar incluso que en su origen habían participado tres especies ( l . f u l v a , /. hexágono, /. hrevicaulis).

L a c o m p a r a c i ó n de D N A p l a s t i d i a l y n u c l e a r ha d a d o c o m o r e s u l t a d o q u e l a introgresión del D N A plastidial es m u c h o m á s f r e c u e n t e q u e la de D N A nuclear. Así, con f r e c u e n c i a , se e n c u e n t r a q u e a l g u n o s i n d i v i d u o s d e una especie p o s e e n el p l a s t o m a d e otra sin m o s t r a r signos de hibridación en su D N A nuclear. E s t e f e n ó m e n o e s c o n o c i d o también c o m o chloroplast capture.

10.3.3.3 Hibridación i n t r o g r e s i v a D e p e n d i e n d o d e la r e l a t i v a f r e c u e n c i a d e a u t o f e c u n d a c i ó n d e los h í b r i d o s ( c u a n d o s e a p o s i b l e ) , d e su e n t r e c r u z a m i e n t o y del r e t r o c r u z a m i e n t o c o n las e s p e c i e s par e n t a l e s , las d e s c e n d e n c i a s h í b r i d a s a d e m á s d e los c a r a c t e r e s n u e v o s q u e e v e n t u a l m e n t e se p r e s e n t e n , s e r á n más o menos intermedias o tendrán más o menos similitud c o n las e s p e c i e s p a r e n t a l e s . El r e t r o c r u z a m i e n t o d e los d e s c e n d i e n t e s h í b r i d o s , c o n t i n u o o al m e n o s b a s t a n t e f r e c u e n t e , c o n una d e las e s p e c i e s p a r e n t a l e s , p u e d e o c a s i o n a r q u e s ó l o r e l a t i v a m e n t e p o c o s c a r a c t e r e s d e una e s p e c i e se i n c o r p o r e n a o t r a d e f o r m a p e r m a n e n t e . E s t e p r o c e s o d e n o m i n a d o h i b r i d a c i ó n i n t r o g r e s i v a o introg r e s i ó n c o r r e s p o n d e , en p r i n c i p i o , al p r o c e d i m i e n t o del c u l t i v o t r a d i c i o n a l d e p l a n t a s en su e s f u e r z o por c r u z a r en las e s p e c i e s c u l t i v a d a s las c a r a c t e r í s t i c a s d e s e a d a s d e las e s p e c i e s s i l v e s t r e s ( p o r e j e m p l o , r e s i s t e n c i a c o n t r a el ataque de hongos). Existe un ejemplo de introgresión documentado en Gran Bretaña para Senecio vulgaris (fig. 10-38). De esta especie que normalmente tiene capítulos no ligulados (var. vulgaris), se documentó en 1875 una variedad (var. hibernicus) con flores liguladas cortas. Tanto mediante resíntesis experimental como por aplicación de caracteres moleculares se pudo demostrar que este carácter ha surgido por hibridación introgresiva entre S. squalidus con grandes flores liguladas, introducido en Gran Bretaña en el siglo X V I Q , y S. vulgaris. Senecio squalidus es una especie híbrida homoploide de los sicilianos S. aethnensis y S. chrysanthemifo-

De un total de 141 individuos de Helianthus petiolaris investigados en el sur de California, 137 poseían el genoma plastidial de H. annuus. Sólo dos individuos de H. petiolaris tenían también los caracteres nucleares de H. annuus. Puesto que H. petiolaris fue introducido en el sur de California hace sólo unos 50 años, este ejemplo ilustra también la potencial alta velocidad de la hibridación introgresiva. El e s t a b l e c i m i e n t o c o n é x i t o de e s p e c i e s híbridas h o m o p l o i d e s o d e n u e v a s f o r m a s de una e s p e c i e surgidas por introgresión, se f u n d a m e n t a p r i n c i p a l m e n t e en q u e los híbridos disponen de una variación genética elevada c a u s a d a por la c o m b i n a c i ó n d e los g e n o m a s parentales. La r e c o m b i n a c i ó n de esta variación en g e n e r a c i o n e s híbridas f u t u r a s p u e d e originar n u e v o s caracteres en la e s p e c i a c i ó n híbrida h o m o p l o i d e . La hibridación y la introgresión también disminuyen el aislamiento reproductivo. Así, Senecio vulgaris variedad hibernicus. surgida por introgresión entre S. vulgaris y S. squalidus, se puede cruzar más fácilmente con S. squalidus que la variedad vulgaris no afectada de hibridación. Esto se explica porque la variedad hibernicus, mediante la incorporación de material genético de S. squalidus es más parecida genéticamente a esta especie que la variedad vulgaris. La disminución del aislamiento reproductivo también puede dar como resultado final la fusión de dos especies mediante hibridación. Para la especie rara Argyranthemunt coronopifoliuni endémica local canaria, se ha demostrado que está amenazada como especie por su hibridación con A.frutescens que, debido a la influencia del hombre, se extiende rápidamente en las islas Canarias. Por tanto, impedir la hibridación entre especies raras y frecuentes también es un aspecto importante en la protección de las especies.

Fig. 10-38: Hibridación introgresiva. Las flores liguladas cortas en los capítulos de Senecio vulgaris var. hibernicus (C) han tenido su origen en la hibridación introgresiva entre 5. vulgaris var. vulgaris (B) sin flores liguladas y 5. squalidus (A) con flores liguladas largas. - Según S. Ross-Craig.

564

10 Evolución

10.3.3.4 Alopoliploidía

n o c e r a v e c e s en la d i s t r i b u c i ó n g e o g r á f i c a d e e s p e c i e s dip l o i d e s y poliploides d e un g é n e r o .

La fertilidad d e los h í b r i d o s , casi s i e m p r e r e d u c i d a por m e c a n i s m o s de a i s l a m i e n t o p o s t z i g ó t i c o s , se p u e d e recuperar por p o l i p l o i d i z a c i ó n . P a r a e x p l i c a r e s t o se d e n o m i narán A y B (o A y A' c u a n d o las d i f e r e n c i a s s e a n p o c o p r o n u n c i a d a s ) los g e n o m a s h a p l o i d e s d i f e r e n t e s e n t r e sí d e las e s p e c i e s hibridantes. A s í p u e s , los i n d i v i d u o s híbrid o s d i p l o i d e s t e n d r á n la c o m p o s i c i ó n g e n ó m i c a A B (o A A ' ) . La f o r m a c i ó n d e b i v a l e n t e s en la m e i o s i s está m á s o m e n o s i n h i b i d a por falta d e h o m o l o g í a de los c r o m o s o m a s o por d i f e r e n c i a s g é n i c a s o c r o m o s ó m i c a s y. por c o n s i g u i e n t e , la fertilidad se r e d u c e (v. 2.2.3.7). Si c o m o c o n s e c u e n c i a de la h i b r i d a c i ó n , p o r e j e m p l o , por la f u s i ó n de g á m e t a s n o r e d u c i d o s en una o d o s fases, p a s a n d o por una f a s e i n t e r m e d i a a n o r t o p l o i d e (v. 1 0 . 1 . 2 . 3 ) , s e p r o d u c e una d u p l i c a c i ó n d e los g e n o m a s p a r t i c i p a n t e s , se o r i g i n a n h í b r i d o s a l o t e t r a p í o i d e s c o n la c o m p o s i c i ó n g e n ó m i c a A A B B o A A A ' A ' , en los q u e c a d a c r o m o s o m a en la m e i o sis e n c u e n t r a una p a r e j a d e a p a r e a m i e n t o h o m o l o g a . E s t o o c a s i o n a la f o r m a c i ó n r e g u l a r de b i v a l e n t e s y suele t e n e r c o m o c o n s e c u e n c i a la r e c u p e r a c i ó n d e la fertilidad c o m pleta. Este m o d e l o e s e s p e c i a l m e n t e c o n v i n c e n t e c u a n d o las e s p e c i e s h i b r i d a n t e s se d i f e r e n c i a n e n t r e sí en el número de cromosomas.

Existen especies y subespecies diploides de Biscutella ser. Laevigatae ampliamente extendidas fuera de las regiones que en el Cuaternario estuvieron cubiertas por los hielos, mientras que se pueden encontrar taxones tetraploides en las que sí estuvieron cubiertas por glaciares (fig. 10-39). El efecto de la alteración natural durante el Cuaternario por el nivel del hielo, que cambia constantemente, pudo consistir, por una parte, en que los cambios causados por el clima en un área permitieron el contacto de taxones hibridantes y, por otra parte, que al retroceder el hielo quedaron descubiertas gigantescas regiones, que pudieron ser colonizadas por los taxones tetraploides recién originados. Los lirios norteamericanos Iris virginica (2n =72), I. serosa subespecie interior (2n = 72) y su híbrido alopoliploide /. versicolor (2n = 108) constituyen un ejemplo comparable. Mientras que /. virginica e /. setosa crecen en regiones en gran parte no cubiertas por los hielos (sureste de Norteamérica y Alaska), /. versicolor lo hace casi exclusivamente en regiones que en otra época estuvieron cubiertas de hielo, en el nordeste de Norteamérica.

A menudo se ha demostrado el efecto de la poliploidización en la fertilidad de híbridos diploides más o menos estériles. Como ejemplo de esto se puede mencionar una vez más el híbrido entre Prímula floribunda y P. verticillata (P. x Icewensís), en el que la poliploidización somática ha producido, en un individuo normalmente estéril, algunas inflorescencias fértiles. Sin embargo, la formación normal de bivalentes en plantas híbridas poliploides no es sólo función de la homología entre los cromosomas que provienen de un progenitor y la ausencia de homología entre los provenientes de progenitores diferentes. En el trigo (Triticurn sativum), alohexaploide (2n = 6x = 42), pudo demostrarse por la sucesiva eliminación de los 21 pares distintos de cromosomas, que en ausencia del cromosoma 5 del genoma B se inhibe la formación regular de bivalentes y se produce la formación multivalente. Esto permite concluir que la formación de bivalentes también está bajo control genético.

El c a m b i o c l i m á t i c o del T e r c i a r i o y s o b r e t o d o del C u a t e r n a r i o es lo q u e m e j o r e x p l i c a la o b s e r v a c i ó n ya c o n o c i d a d e s d e h a c e m u c h o t i e m p o , d e q u e la f r e c u e n c i a d e las p l a n t a s p o l i p l o i d e s a u m e n t a c o n la latitud (el porc e n t a j e d e p o l i p l o i d í a d e las f l o r a s e s c a n d i n a v a s e s t á e n tre el 5 6 % y el 7 2 % a p r o x i m a d a m e n t e ; el d e las nort e a f r i c a n a s , m e d i t e r r á n e a s y c a n a r i a s e n t r e el 2 3 % y el 3 4 % ) . El d e s p l a z a m i e n t o d e las á r e a s h a b i t a d a s c a u s a d o p o r el c l i m a y el s u r g i m i e n t o d e s u p e r f i c i e s n o pob l a d a s p a r e c e q u e , c o m o en el c a s o d e Biscutella, han

L o s h í b r i d o s p o l i p l o i d e s e s t á n en c i e r t a m e d i d a a i s l a d o s reproductivamente de sus especies parentales, debido a q u e el n ú m e r o d e c r o m o s o m a s e s t á a l t e r a d o . El retroc r u z a m i e n t o d e un h í b r i d o t e t r a p l o i d e ( 4 x ) c o n un progenitor diploide (2x) produce individuos triploides (3x), cuya meiosis está n o t a b l e m e n t e inhibida, ya que uno d e los t r e s g e n o m a s h a p l o i d e s n o t i e n e p o s i b i l i d a d d e aparearse, y por consiguiente tienen una fertilidad reducida. Pero el flujo génico entre los diferentes niveles de ploidía no es completamente imposible, ya que. por ejemplo, plantas existen triploides que también forman un mínimo porcentaje de gámetas diploides (v. 10.1.2.3), que en la fusión con gámetas diploides del híbrido tetraploide pueden generar descendencia fértil. Como uno de los muchos ejemplos de flujo génico entre plantas de diferente nivel de ploidía se puede citar la hibridación introgresiva entre Senecio vulgaris y S. squalidus, pues S. squalidus es diploide (2n = 20), pero S. vulgaris tetraploide (2n = 40). Para el e s t a b l e c i m i e n t o d e los h í b r i d o s p o l i p l o i d e s e s válido lo m i s m o q u e p a r a el d e las e s p e c i e s híbridas h o m o ploides, o sea, q u e una v e z q u e se ha p r o d u c i d o , su é x i t o será m a y o r si d i s p o n e n d e un hábitat h í b r i d o a l t e r a d o o d e una n u e v a h a b i t a c i ó n para colonizar. E s t o se p u e d e r e c o -

Biscutella laevigata

m»

tetraploide diploide

Ser Laevigatae

iiiiiiiiii

otras especies diploides limite d e la glaciación

Fig. 10-39: Distribución de estirpes diploides y tetraploides de Biscutella ser. Laevigatae en Europa central: los diploides se sitúan de preferencia en las tierras que no sufrieron la glaciación Wurmiense, los tetraploides ocupan también el espacio alpino antes intensamente glaciado. - Según I. Mantón y otros, esquematizado y completado por C. Kónig.

10.3 Especiación

l l e v a d o u n a y o t r a v e z al e s t a b l e c i m i e n t o d e e s p e c i e s híbridas poliploides. El o r i g e n d e u n a e s p e c i e h í b r i d a p o l i p l o i d e se p u e d e probar u t i l i z a n d o m é t o d o s m o r f o l ó g i c o s , f i t o q u í m i c o s , c a r i o l ó g i c o s y m o l e c u l a r e s q u e d e m u e s t r e n la c o m b i n a c i ó n d e los c a r a c t e r e s p a r e n t a l e s en el h í b r i d o . Son especialmente ilustrativos en el campo de los caracteres cariológicos los métodos de tinción de cromosomas, específicos de las especies. Por ejemplo, las sondas de DNA específicas de especie asociadas a colorantes fluorescentes en preparados cromosómicos pueden ligar los cromosomas de los progenitores y hacerlos reconocibles en una especie híbrida poliploide (fig. 10-40). Esta técnica es conocida también como chromosome painting o FISH (Hibridación Fluorescente In Situ). La hibridación de DNA genómico en preparados celulares se denomina generalmente GISH (Hibridación Genómica In Situ). Más allá de estas técnicas, las especies híbridas poliploides también se pueden cruzar con sus supuestos progenitores diploides. En la meiosis de esos individuos de retrocruzamiento triploides se puede observar en los casos favorables, que dos de las tres dotaciones cromosómicas haploides presentes forman bivalentes, y la tercera dotación cromosómica permanece sin aparear. Esto podría significar que la especie diploide utilizada era efectivamente un progenitor de la especie híbrida. Si no se forman bivalentes, se puede excluir c o m o progenitor a la especie diploide utilizada en el cruzamiento. En el híbrido triploide entre la alotetraploide Asplenium pinnatifidum con la fórmula genómica RRMM y una de las dos especies parentales diploides (A. mon~ tanum: MM). sólo se puede observar el apareamiento de los cromosomas del genoma M. Sin embargo, la fuerza expresiva de esta técnica de análisis de especies híbridas poliploides está muy limitada, ya que el apareamiento de los cromosomas no sólo depende de su homología, sino que también está controlado genéticamente y además la ausencia de formación de bivalentes suele requerir una fuerte divergencia de los cromosomas de ambos progenitores.

565

Finalmente, la resíntesis experimental de una especie híbrida poliploide a partir de las supuestas especies parentales es un medio de prueba importante. La primera resíntesis de esta especie fue presentada por A. Müntzing en 1930. Müntzing supuso que Galeopsis tetrahit como especie híbrida poliploide (2n = 4x = 32) pudo haberse originado a partir de G. pubescens (2n = 2x = 16) y G. speciosa (2n = 2x = 16). Para probar esta hipótesis cruzó estas dos especies entre sí. La autopolinización del híbrido casi completamente estéril p r o d u j o una d e s c e n d e n c i a en la que también se encontraba un individuo triploide. El cruzamiento de esta planta con G. pubescens generó plantas tetraploides que morfológicamente eran muy parecidas a G. tetrahit y tuvieron éxito en su cruzamiento con esta especie. En otros casos se eligió un camino directo de la resíntesis experimental. Así. se resintetizó el tabaco (Nicotiana rustica: 2n = 4x = 28) mediante poliploidización, tratando con colquicina el híbrido entre N. paniculata y N. undulara (ambas: 2n = 2x = 24); y la colza, Brassica napus (2n = 4x = 38), mediante poliploidización del híbrido entre B. oleracea (col, verdura: 2n = 2x = 18) y B. rapa (nabo: 2n = 2x = 20). H a y q u e d e s c r i b i r b r e v e m e n t e el p o l i p o d i o (Polypodium). el t r i g o (Triticum aestivum) y la b a r b a c a b r u n a (Tragopogon) c o m o representantes de numerosos ejemp l o s bien i n v e s t i g a d o s del o r i g e n d e e s p e c i e s h í b r i d a s p o l i p l o i d e s . U t i l i z a n d o n u m e r o s o s c a r a c t e r e s se p u d o d e m o s t r a r p a r a Polypodium q u e e n total siete e s p e c i e s d i p l o i d e s d e e s t e g é n e r o h a b í a n p a r t i c i p a d o e n el origen de seis especies tetraploides y de una hexaploide ( f i g . 1 0 - 4 1 ) . E n e s t e c a s o el p o l i p o d i o c o m ú n (P. vulgareja t e t r a p l o i d e , se ha g e n e r a d o d e la h i b r i d a c i ó n d e las d i p l o i d e s P. glycyrrhiza y P. sibiricum y él m i s m o j u n t o c o n la d i p l o i d e P. ansí rale ha p a r t i c i p a d o e n la g e n e r a c i ó n del h e x a p l o i d e P. interjectum. En Polypodium, med i a n t e el a n á l i s i s del D N A p l a s t i d i a l m a t e r n o h e r e d a d o , s e p u d o d e m o s t r a r a d e m á s q u e a l g u n a s de las e s p e c i e s

Fig. 10-40: H i b r i d a c i ó n in situ g e n ó m i c a (ingl. genome painting) d e los c r o m o s o m a s s o m á t i c o s e n el t a b a c o a l o t e t r a p l o i d e (Nicotiana tabacum, 2n = 4 8 ) . A Foto, B d i b u j o ilustrativo. Un l i g a m i e n t o d e D N A e s p e c í f i c o y la tinción c o n f l u o r o c r o m o p e r m i t e la d i f e r e n c i a c i ó n d e las d o t a c i o n e s c r o m o s ó m i c a s d e las d o s e s p e c i e s p a r e n t a l e s d i p l o i d e s : gris = N. otophora ( 2 n = 2 4 ) , r o j o = N. sylvestris ( 2 n = 2 4 ) . Los p a r e s d e c r o m o s o m a s 1 - 3 a p a r e c e n c o n c o l o r e s m e z c l a d o s . En e s t e c a s o s e h a n p r o d u c i d o t r a n s l o c a c i o n e s e n t r e los c r o m o s o m a s d e a m b a s e s p e c i e s p a r e n t a l e s . - S e g ú n E. M o s c o n e .

566

10 Evolución

R amorphum 2n

P hesperium

P saximontanum

4n

P glycyrrhiza

P vulgare 4n

i

6n

'

'

4n

i

P appalachianum 2n

2n

El trigo h e x a p l o i d e (2n = 6x = 4 2 ) se d e b e a tres e s p e c i e s d i f e r e n t e s , d e las c u a l e s , hasta hoy. sólo se p u e d e n m e n c i o n a r d o s (fig. 10-42). En un p r i m e r p a s o Triticum urartu ( f ó r m u l a g e n ó m i c a A A ) se h i b r i d ó con una e s p e c i e d e s c o n o c i d a ( B B ) , g e n e r a n d o a Triticum túrgidum ( A A B B ) , q u e d e n u e v o , a f i n a l e s del s i g l o iv a. C., se h i b r i d ó c o m o p r o g e n i t o r f e m e n i n o c o n Aegilops squarrosa ( D D ) , g e n e r a n d o el t r i g o m o d e r n o c o n la c o m p o s i c i ó n g e n ó m i c a A A B B D D . C o m o m u e s t r a n c l a r a m e n t e los h a l l a z g o s arq u e o l ó g i c o s . t a m b i é n se h a b í a n c u l t i v a d o ya las e s p e c i e s diploides y tetraploides o f o r m a s estrechamente emparentadas c o m o Einkorn o Emmer. Como el trigo, otras muchas plantas cultivadas son poliploides y de procedencia hibridógena. Entre ellas están la ya mencionada colza (Brassica), el tabaco (Nicotiana), la avena (Avena), la vid (Vitis), etc. Sin embargo, la poliploidía no es más frecuente en las plantas cultivadas que en las especies no cultivadas de los grupos de parentesco correspondientes. Ésta se explica, probablemente.

T aestivum

6 x

AABBDD

r turgfdum AABB

\

ii

AA

2 x

T. urartu

\

2n

4n

(P. calirhiza, P. hesperium y P. virginianum) contenían el D N A p l a s t i d i a l d e a m b o s p r o g e n i t o r e s y, p o r t a n t o , se p u s o d e m a n i f i e s t o q u e se h a b í a n o r i g i n a d o al m e n o s dos veces.

4x

P fauno

P virginianum

P australe

2n

P"okiense'

2n

P mterjectum

4n

P californicum

P sibiricum

,

2n

P. calirhiza

4n

Fig. 10-41: C o m p l e j o p o l i p l o i d e e n el g é n e ro Polypodium. 7 e s p e c i e s d i p l o i d e s del g é n e r o Polypodium p a r t i c i p a r o n e n el o r i g e n d e 6 e s p e c i e s t e t r a p l o i d e s y 1 h e x a p l o i d e . El polip o d i o c o m ú n (P. vulgare), t e t r a p l o i d e , s e h a g e n e r a d o d e la h i b r i d a c i ó n d e las d i p l o i d e s P. glycyrrhiza y P. sibiricum. El análisis c o m p a r a t i v o d e los c a r a c t e r e s m a t e r n a l e s y b i p a rentales heredados ha mostrado que algunas e s p e c i e s (rojo: P. calirhiza, P. hesperium y P. virginianum) s e h a n g e n e r a d o al m e n o s d o s veces. - S e g ú n C.H. Haufler, M.D. W i n d h a m y E.W. R a b e .

\ \

BB

?

\

DD

Ae. squarrosa

Fig. 10-42: O r i g e n del trigo h e x a p l o i d e ( 2 n = 6 x = 4 2 ) m e d i a n t e alopoliploidia. La h i b r i d a c i ó n d e Triticum urartu ( f ó r m u l a g e n ó m i c a AA) c o n u n a e s p e c i e d e s c o n o c i d a (BB) p r o d u j o Triticum turgidum (AABB), q u e c o m o p r o g e n i t o r 9 hibridó c o n Aegilops squarrosa (DD), d a n d o o r i g e n al trigo m o d e r n o c o n la c o m p o s i c i ó n g e n ó m i c a AABBDD. - S e g ú n F. E h r e n d o r f e r .

porque la alteración de la vegetación natural y el cultivo de las plantas por el hombre, de efecto completamente análogo al de los cambios climáticos, por ejemplo en el Cuaternario, llevó a que las especies aisladas geográfica o ecológicamente en la naturaleza pudieran aparecer juntas e hibridar y que el cultivo de plantas, más o menos sin competencia ya en los albores de la agricultura, hizo posible que se establecieran las especies híbridas poliploides. Tres e s p e c i e s e u r o p e a s del g é n e r o Tragopogon (T. dubius, T. porrífolius y T. pratensis) han sido introducidas en Nort e a m é r i c a . Allí, del c r u z a m i e n t o e n t r e T. dubius y T. porrifolius y e n t r e T. dubius y T. pratensis, han surgido resp e c t i v a m e n t e las e s p e c i e s h í b r i d a s tetraploides T. mirus y T. miscellus. M e d i a n t e el análisis t a n t o de D N A n u c l e a r c o m o plastidial se p u d o d e m o s t r a r , de f o r m a similar al c a s o de Polypodium. q u e a m b a s e s p e c i e s híbridas tetrap l o i d e s se f o r m a r o n r e p e t i d a m e n t e . Así, T. miscellus en una o c a s i ó n tiene a T. dubius c o m o p r o g e n i t o r f e m e n i n o y en todas las o t r a s a T. pratensis. La f o r m a c i ó n repetida de e s p e c i e s a l o p o l i p l o i d e s se ha p o d i d o d e m o s t r a r en m u c h a s ocasiones. La observación de que las alotetrapíoides T. mirus y T. miscellus sólo han surgido en América y no en la Europa nativa documenta una vez más que para establecerse, las plantas híbridas necesitan un ambiente transformado. Probablemente la ausencia de estas especies híbridas en Europa no se debe a que no hayan aparecido, sino a que no se pudieron establecer. Al igual q u e los h í b r i d o s d i p l o i d e s , los p o l i p l o i d e s d e s t a c a n t a m b i é n p o r su g r a n v a r i a c i ó n g e n é t i c a . É s t a c o n siste en una e l e v a d a h e t e r o z i g o s i s c a u s a d a ( d e p e n d i e n d o d e la c o n s t i t u c i ó n a l é l i c a d e los p r o g e n i t o r e s ) por el aum e n t o del n ú m e r o d e a l e l o s por l o c u s g e n é t i c o y d e loci h e t e r o z i g o t o s , y en la f o r m a c i ó n d e n u e v a s c o m b i n a c i o nes génicas. En los híbridos diploides, la heterozigosis por segregación de alelos en la sucesión de generaciones es un fenómeno dinámico; sin embargo, en la heterozigosis poliploide puede estar fijada. Éste es el caso cuando los loci homólogos de los cromosomas provenientes de ambos progenitores tienen alelos diferentes y cuando los cromosomas correspondientes de los diferentes progenitores no forman bivalentes entre sí y por tanto no hay segregación. La duplicación de todos los genes comunes a los dos progenitores por poliploidización. al igual que la duplicación de genes por mutaciones cromosómicas (v. 10.1.2.2), permite también un cambio de

10.3 Especiación

la función de uno de los genes duplicados en la evolución posterior de los poliploides. Por otra parte, también se conoce que los genes presentes varias veces por poliploidía pueden perder su función. Este fenómeno es conocido como gene silencing. Aún cuando el apareamiento de los cromosomas en los híbridos poliploides probablemente suele tener lugar entre los cromosomas homólogos de un genoma progenitor, no se excluye el apaleamiento de los cromosomas correspondientes de los distintos progenitores (cromosomas homólogos) y por tanto la recombinación entre los diferentes genomas progenitores (recombinación intergenómica). En los híbridos poliploides de diferentes combinaciones de Brassica rapa, B. nigra y B. oleráceo, producidos sintéticamente, se pudo demostrar, al comparar las generaciones F, y F, producidas por autofecundación de los híbridos F, poliploides, que los genomas de estas generaciones se diferencian en un número de caracteres que va de 38 a 96. Se postuló que estas diferencias, determinadas con métodos moleculares, se deben a reconstrucciones cromosómicas. En este ejemplo, la frecuencia de las transformaciones genómicas aumentaba a medida que lo hacía la desigualdad de los genomas progenitores. También en el tabaco (Nicotiana tabacum) se pudieron demostrar las translocaciones intergenómicas con el método del chromosome painting (fig. 10-40). Al igual que en los híbridos homoploides. también en los poliploides se puede liberar variación genética adicional por recombinación. En e s t e a u m e n t o d e v a r i a c i ó n g e n é t i c a se f u n d a m e n t a p r o b a b l e m e n t e el é x i t o e v i d e n t e de las e s p e c i e s h í b r i d a s p o l i p l o i d e s en la e v o l u c i ó n d e casi t o d o s los g r u p o s vegetales. Para Polypodium y Tragopogon se d e m o s t r ó q u e en la f o r m a c i ó n de varias e s p e c i e s h í b r i d a s p o l i p l o i d e s p u e d e n haber p a r t i c i p a d o a l g u n a s d i p l o i d e s . P o r tanto, d a d o q u e las d i f e r e n t e s e s p e c i e s h í b r i d a s p o l i p l o i d e s tienen en c o m ú n el g e n o m a r e c i b i d o de la m i s m a e s p e c i e d i p l o i d e . la intensidad d e las b a r r e r a s d e a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o e n t r e a l o p o l i p l o i d e s c o n f r e c u e n c i a es m e n o r q u e e n t r e las diferentes e s p e c i e s d i p l o i d e s de inicio. M e d i a n t e la hibridación de a l o p o l i p l o i d e s e n t r e sí o con d i p l o i d e s se f o r m a n complejos poliploides. Son ejemplos al respecto los ya mencionados polipodio (Polypodium: 2x. 4x, 6x) y trigo (Triticum: 2x. 4x, 6x). Se encuentran complejos poliploides más amplios por ejemplo en el círculo de parentesco de Galium anisophyllum (de 2x a 1 Ox) o en el género Rumex (de 2x a 20x). D e p e n d i e n d o de la relativa f r e c u e n c i a d e las e s p e c i e s dip l o i d e s y p o l i p l o i d e s en e s t o s c o m p l e j o s , se s u p o n d r á para los p o l i p l o i d e s una e d a d d i f e r e n t e . Si en c í r c u l o s de par e n t e s c o a m p l i a m e n t e d i p l o i d e s a p a r e c e n sólo u n a s p o c a s e s p e c i e s d i p l o i d e s , se h a b l a de n e o p o l i p l o i d e s . P o r el c o n trario, si en total a u s e n c i a de d i p l o i d e s hay m u c h o s poliploides, a v e c e s c o n un n ú m e r o d e c r o m o s o m a s m u y alto, se les d e n o m i n a p a l e o p o l i p l o i d e s . Un ejemplo extremo de paleopoliploidía es Ophioglossum, de forma que para O. reticulatum se conoce un número de cromosomas 2n = 1440 (96 ploidías). También las magnoliáceas, con un número básico de cromosomas haploide de x = 19, son consideradas paleopoliploides. La neo y la paleopoliploidía están asociadas de forma continua entre sí mediante las más diferentes distribuciones intermedias del nivel de ploidía y la cuantía del número de cromosomas. T a n t o la e s p e c i a c i ó n h í b r i d a h o m o p l o i d e c o m o la p o l i p l o i d e c o m i e n z a n c o n la h i b r i d a c i ó n d e l a s e s p e c i e s q u e se d a n j u n t a s en u n a r e g i ó n . L a e s p e c i a c i ó n h í b r i d a es s i m p á t r i c a , a u n q u e el e s t a b l e c i m i e n t o d e las e s p e c i e s híb r i d a s se v e a f a v o r e c i d o c u a n d o c o l o n i z a n u n a h a b i t a c i ó n d i f e r e n t e a la de los p r o g e n i t o r e s y f i n a l m e n t e u n a

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r e g i ó n d i f e r e n t e d e la d e a q u e l l o s . En e s t e p u n t o se dif e r e n c i a d e la a l o p á t r i c a , q u e es la q u e p r o b a b l e m e n t e sucede con más frecuencia y cuya divergencia evolutiva t i e n e l u g a r en p o b l a c i o n e s s e p a r a d a s g e o g r á f i c a m e n t e . La s i m p a t r i a d e las e s p e c i e s p r o g e n i t o r a s y del d e s c e n d i e n t e h í b r i d o será p o s i b l e p o r q u e se a l c a n z a r á un aislamiento reproductivo intenso (aunque no siempre comp l e t o ) d e las e s p e c i e s p r o g e n i t o r a s , m e d i a n t e p r o c e s o s d e r e c o m b i n a c i ó n en el c a s o d e la e s p e c i a c i ó n h í b r i d a h o m o p l o i d e y m o d i f i c a n d o el n ú m e r o d e los c r o m o s o m a s en el c a s o d e la p o l i p l o i d e . La e s p e c i a c i ó n h í b r i d a poliploide, especialmente, destaca a d e m á s porque este proceso es más o m e n o s abrupto y potencialmente sólo p u e d e t e n e r l u g a r en u n a g e n e r a c i ó n ; p a r a la h o m o p l o i d e t a m b i é n se s u p o n e u n a g r a n v e l o c i d a d . E s t o c o n s t i t u y e o t r a d i f e r e n c i a c o n r e s p e c t o a la d i v e r g e n c i a e v o lutiva más bien paulatina de p o b l a c i o n e s separadas geográficamente. E s e v i d e n t e q u e la h i b r i d a c i ó n , con sus d i f e r e n t e s posibil i d a d e s d e estabilización d e sus d e s c e n d e n c i a s híbridas, es un p r o c e s o d e m o d i f i c a c i ó n y e s p e c i a c i ó n e v o l u t i v a s ext r a o r d i n a r i a m e n t e f r e c u e n t e en el r e i n o d e las plantas. Al r e c o n s t r u i r el p a r e n t e s c o f i l o g e n é t i c o d e las plantas s i e m pre hay q u e c o n s i d e r a r la posibilidad d e q u e en su e v o lución participen los p r o c e s o s d e h i b r i d a c i ó n ; esta e v o l u ción se d e n o m i n a t a m b i é n reticulada. L o s h í b r i d o s r e d u c i d o s en su fertilidad p u e d e n persistir m á s allá d e la p r i m e r a g e n e r a c i ó n híbrida m e d i a n t e agamospermia o multiplicación vegetativa. Especialmente los g r u p o s de p a r e n t e s c o con a g a m o s p e r m i a g a m e t o f í t i c a (v. 10.1.3.3) suelen t e n e r un n ú m e r o de c r o m o s o m a s polip l o i d e y con f r e c u e n c i a a n o r t o p l o i d e ( p o r e j e m p l o , 3x, 5x). Por c o n s i g u i e n t e , a m e n u d o se s u p o n e q u e las e s p e cies a g a m o s p e r m a s tienen su o r i g e n en h í b r i d o s m á s o m e n o s estériles. En el género Sorbus, además del mostajo (5. aria), serbal de los cazadores (S. aucuparia) y acerolo (S. torminalis) hay tres especies sexuales con un número de cromosomas diploide de 2n = 2x = 34. De la hibridación de estas tres especies en diferente combinación y a veces con participación de gámetas no reducidos se han originado numerosos grupos de especies agamospermas. Así, 5. bristolensis, endémica en el oeste de Inglaterra, con un número de cromosomas triploide de 2n = 3x = 51, tiene un origen evidente en el cruzamiento de S. torminalis xS. aria-, también S. latifolia, agamosperma pero diploide, especie agregada con numerosas pequeñas especies de distribución muy limitada, parece que ha tenido su origen en este cruzamiento. También se supone un origen hibridógeno en el parentesco de Poa alpina con diploides y tetraploides sexuales y poliploides y aneuploides (2n = 31-61) apomícticos (bulbillos en las inflorescencias o agamospermia); para la especie agregada agamosperma Potentilla neumanniana (4x-12x) y para muchas especies agamospermas de los géneros Rubus, Alchemilla, Hieracium y Taraxacum. Dado que la agamospermia sólo en muy raras ocasiones es completamente obligada (v. 10.1.3.3), la sexualidad ocasional de las especies casi siempre agamospermas y generadas por hibridación puede producir mediante hibridación posterior grupos de parentescos extraordinariamente complejos y dinámicos. Un ejemplo destacado de esto es la zarzamora (Rubus). Los híbridos estériles pueden mantenerse también med i a n t e m u l t i p l i c a c i ó n vegetativa, de lo cual es un e j e m p l o el h í b r i d o (C ir cae a x intermedia) entre C. alpina y C. I lite tia na, q u e c i e r t a m e n t e e s casi c o m p l e t a m e n t e estéril.

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10 Evolución

pero m e d i a n t e r e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a con r i z o m a s ha alc a n z a d o una a m p l i a d i s t r i b u c i ó n . El híbrido entre la europea Spartina marítima (2n = 60) y S. alternifolia (2n = 62), introducida de Norteamérica, se ha establecido por una parte sin modificar el número de cromosomas mediante reproducción vegetativa (S. x rownsendii), pero por otra parte también mediante poliploidización como especie fértil (S. anglica: 2n = 120, 122). En Ranunculus jicaria las formas diploides se reproducen por vía sexual, pero las formas triploides y tetraploides por propágulos formados en las axilas foliares.

10.4 Macroevolución La interacción descrita de m u t a c i ó n al azar, r e c o m b i n a ción g e n é t i c a , d e r i v a g e n é t i c a , a i s l a m i e n t o r e p r o d u c t i v o , hibridación y selección natural c o m o c o m p o n e n t e s de la interpretación n e o d a r w i n i s t a del p r o c e s o e v o l u t i v o sirven p a r a c o m p r e n d e r la d i f e r e n c i a c i ó n i n t r a e s p e c í f i c a y d e los d i v e r s o s p r o c e s o s de la e s p e c i a c i ó n . Este c a m p o d e la e v o lución se d e n o m i n a m i c r o e v o l u c i ó n . P e r o con toda seguridad existen t a m b i é n a l g u n o s h e c h o s aislados, raros, de e n o r m e a l c a n c e e v o l u t i v o . Entre e l l o s e s t á n , por e j e m p l o , el origen d e las c é l u l a s v e g e t a l e s a u t ó t r o f a s por e n d o c i t o biosis d e un o r g a n i s m o e u c a r i ó t i c o h e t e r ó t r o f o c o n u n o b a c t e r i a n o a u t ó t r o f o o la aparición d e e x t i n c i o n e s m a s i v a s en el p a s o del C r e t á c i c o al Terciario, p r o b a b l e m e n t e por el i m p a c t o de un a s t e r o i d e . A s í p u e s , la e n d o c i t o b i o s i s pued e c o m p a r a r s e con una m u t a c i ó n d e g r a n e f e c t o y la extinción m a s i v a n o es otra c o s a q u e u n a m o d i f i c a c i ó n rep e n t i n a e i n t e n s a d e las c o n d i c i o n e s d e s e l e c c i ó n . P o r tanto, a m b o s h e c h o s se a d e c ú a n a la interpretación g e n e r a l m e n t e a c e p t a d a del p r o c e s o e v o l u t i v o . Sin e m b a r g o , se plantea la p r e g u n t a de si el p a t r ó n de c a m b i o e v o l u t i v o a lo largo de i n m e n s o s p e r í o d o s g e o l ó g i c o s ( m a c r o e v o l u ción). o b s e r v a d o p r i n c i p a l m e n t e c o n los m é t o d o s de la pal e o b o t á n i c a y la m o r f o l o g í a c o m p a r a t i v a , se p u e d e e x p l i c a r con los m e c a n i s m o s d e c a m b i o e v o l u t i v o en el á m b i t o del r a n g o de e s p e c i e . En el sentido del neodarwinismo esta pregunta tiene una respuesta afirmativa la mayor parte de las veces, y se acepta que la actividad de los mecanismos evolutivos durante largos períodos también puede producir los grandes cambios evolutivos observados. La admisión, implícita en esta extrapolación, que los mecanismos hoy observables no se diferencian de los mecanismos que estuvieron vigentes también en el pasado se debe, entre otros, al geólogo inglés C. Lyell. que con este principio del actualismo (o también uniformismo) explicó en sus Principies of Geology (1830-1833) la geología y la morfología de la Tierra y con ello se apartó de la teoría catastrofista de G. de Cuvier. popular en su época. Darwin estuvo muy influenciado por la lectura de esta obra de Lyell durante su navegación alrededor del mundo. P u e d e n servir c o m o e j e m p l o s de m a c r o e v o l u c i ó n las grandes diferencias entre grupos de organismos de rango s i s t e m á t i c o e l e v a d o , l l a m a d a s t e n d e n c i a s e v o l u t i v a s , y el o r i g e n , p e r s i s t e n c i a y e x t i n c i ó n d e los g r u p o s de o r g a n i s mos. La c o l o n i z a c i ó n de la tierra por p l a n t a s a d a p t a d a s a cond i c i o n e s a c u á t i c a s en el O r d o v í c i c o , S i l ú r i c o y D e v ó n i c o es un e j e m p l o del g r a n c a m b i o e v o l u t i v o y e x i g i ó n u m e r o s a s t r a n s f o r m a c i o n e s m o r f o l ó g i c a s , a n a t ó m i c a s y fisio-

lógicas. L a s plantas necesitaron una cutícula de gran imp e r m e a b i l i d a d p a r a i m p e d i r la pérdida d e s c o n t r o l a d a d e a g u a . P u e s t o q u e con la cutícula t a m b i é n se i m p e d í a la absorción d e a g u a por toda la s u p e r f i c i e , surgieron rizoides y raíces c o m o ó r g a n o s e s p e c i a l e s d e a b s o r c i ó n d e a g u a . La n e c e s i d a d del transporte d e a g u a d e s d e e s t o s ó r g a n o s casi s i e m p r e a n c l a d o s al suelo h a c i a o t r a s partes de la planta se resuelve mediante elementos de conducción especiales (hidroides, t r á q u e a s y t r a q u e i d a s ) ya d e s d e q u e las plant a s t i e n e n p e q u e ñ o t a m a ñ o . L a s p a r t e s a é r e a s d e las p l a n t a s necesitan a d e m á s e s t r u c t u r a s d e f i j a c i ó n . La form a c i ó n de e s t o m a s hizo p o s i b l e el i n t e r c a m b i o de gases, d i f i c u l t a d o por la cutícula, y su t r a n s p o r t e d e n t r o de la planta r e q u e r í a un sistema interior d e c a v i d a d e s (intercelulares). En c o r r e s p o n d e n c i a c o n e s t o s c a m b i o s d e adaptación para la vida en tierra, la d i l é r e n c i a a n a t ó m i c o - m o r fológica es muy grande entre plantas primariamente a d a p t a d a s al a g u a y las p r i m a r i a m e n t e a d a p t a d a s a la tierra. La p a l e o b o t á n i c a ha d e m o s t r a d o q u e las d i f e r e n t e s estructuras a p a r e c i e r o n una detrás d e otra en el c u r s o d e la historia de la tierra (por e j e m p l o , los p r i m e r o s f r a g m e n t o s de cutícula son del O r d o v í c i c o , plantas con e s t o m a s del S i l ú r i c o y tallos e r e c t o s c o n t r a q u e i d a s del D e v ó n i c o ) . A d e m á s todas las e s t r u c t u r a s m e n c i o n a d a s se p u e d e n interpretar d e f o r m a plausible c o m o a d a p t a c i o n e s . Estos dos h a l l a z g o s p e r m i t e n s u p o n e r q u e el origen d e las plantas terrestres, a pesar d e su gran d i v e r s i d a d actual, f u e un proc e s o gradual d e a d a p t a c i ó n a n u e v a s c o n d i c i o n e s d e s d e p l a n t a s a d a p t a d a s al a g u a , y n o f u e i m p u l s a d o por ningún o t r o m e c a n i s m o q u e ios ya c o n o c i d o s . A m e n u d o se p u e d e n o b s e r v a r las t e n d e n c i a s evolutivas, c o m o e v o l u c i ó n d e un c a r á c t e r o d e un c o m p l e j o de caracteres q u e d i s c u r r e sólo en u n a dirección d u r a n t e un larg o p e r í o d o d e t i e m p o . U n e j e m p l o e s p e c i a l m e n t e llamativ o d e la t e n d e n c i a e v o l u t i v a en un r a n g o s i s t e m á t i c o e l e v a d o e s la r e d u c c i ó n c r e c i e n t e de la g e n e r a c i ó n g a m e tofítica en el c u r s o de la e v o l u c i ó n de las p l a n t a s terrestres d e s d e los m u s g o s con su g e n e r a c i ó n g a m e t o f í t i c a d o m i n a n t e p a s a n d o p o r los h e l e c h o s y las g i m n o s p e r m a s hasta las a n g i o s p e r m a s , en las q u e t a n t o el g a m e t ó f i t o m a s c u l i n o c o m o el f e m e n i n o están f o r m a d o s sólo por unas pocas c é l u l a s . R e s u l t a i g u a l m e n t e llamativa c u a n d o se c o m p a ran los g r u p o s d e plantas terrestres, la inclusión cada vez m a y o r del g a m e t ó f i t o f e m e n i n o (v. 11.2). Se pretende explicar la t e n d e n c i a e v o l u t i v a m e d i a n t e un c a m b i o orientad o del m e d i o a m b i e n t e d u r a n t e un largo p e r í o d o de tiemp o . q u e c o n l l e v a r í a la selección o r i e n t a d a . Es m u y c u e s t i o n a b l e , hasta q u é p u n t o una suposición de ese tipo está j u s t i f i c a d a t e n i e n d o en c u e n t a la historia de la Tierra, c l i m á t i c a m e n t e m á s bien turbulenta, c o n f u e r t e s o s c i l a c i o n e s c l i m á t i c a s por e j e m p l o en el C u a t e r n a r i o y t a m b i é n en p e r í o d o s p r e c e d e n t e s . O t r a c o n j e t u r a consiste en i n t e r p r e t a r t a l e s t e n d e n c i a s c o m o una m e j o r a o una p r o g r e s i ó n e v o l u t i v a . En el c a s o de la r e d u c c i ó n creciente d e la g e n e r a c i ó n g a m e t o f í t i c a y de la creciente d o m i n a n cia de la g e n e r a c i ó n e s p o r o f í t i c a q u e la a c o m p a ñ a , podría a r g u m e n t a r s e q u e p a r t i e n d o d e una u n i f o r m i d a d de las dos g e n e r a c i o n e s se e s t i m u l ó la g e n e r a c i ó n q u e tiene una tasa superior de s u p e r v i v e n c i a . E s t a p o d r í a haber sido la g e n e ración e s p o r o f í t i c a p o r q u e en su g e n e r a c i ó n c o m o diploide las m u t a c i o n e s d e s f a v o r a b l e s sólo se e x p r e s a n c u a n d o se dan en h o m o z i g o s i s , al c o n t r a r i o d e la g e n e r a c i ó n gam e t o f í t i c a h a p l o i d e . El h e c h o d e q u e se p u e d a n interpretar

10.4 M a c r o e v o l u c i ó n

las t e n d e n c i a s c o m o p r o g r e s o e v o l u t i v o n o d e b e implicar q u e los r e p r e s e n t a n t e s d e las f a s e s a n t e r i o r e s de una tend e n c i a n o estuvieran o estén a d a p t a d o s a su m e d i o a m biente. En vez de explicar las tendencias evolutivas mediante selección natural, se ha postulado el proceso de la selección de especies (ingl. speciex selecíion), divergente de los procesos evolutivos del Neodarwinismo. Según esto, se acepta que un carácter, por ejemplo el tamaño diferente, está asociado a una tasa diferente de especiación o de extinción. Así, por ejemplo, las especies con individuos grandes tendrían una tasa de especiación superior o una tasa de extinción inferior. Esto, en el curso del tiempo, al aumentar el número de especies con individuos grandes, produciría relativamente un número de especies con individuos pequeños, y también el aumento del tamaño medio. En este contexto es importante que el tamaño 110 se vea favorecido directamente por la selección natural. Se discute la existencia de la selección de especies como proceso independiente de la selección natural. La o b s e r v a c i ó n d e la d o c u m e n t a c i ó n fósil m u e s t r a claram e n t e q u e los g r u p o s d e o r g a n i s m o s se o r i g i n a n , persisten. m á s o m e n o s ricos en e s p e c i e s d u r a n t e p e r í o d o s de t i e m p o variables, y d e s p u é s se e x t i n g u e n o q u e d a n reduc i d o s a p o c a s e s p e c i e s . E j e m p l o s al r e s p e c t o s o n las c l a s e s L y c o p o d i o p s i d a o E q u i s e t o p s i d a , q u e en el C a r b o n í f e r o f o r m a b a n b o s q u e s con a l g u n a s líneas y d o m i n a b a n la veg e t a c i ó n . hoy s i g u e n e x i s t i e n d o p e r o r e l a t i v a m e n t e tan solo con u n a s p o c a s e s p e c i e s y están m e z c l a d a s c o n v e g e tación d o m i n a d a s o b r e t o d o por e s p e r m a t ó f i t o s . U n a e x plicación d e este f e n ó m e n o p o d r í a ser q u e un g r u p o es d e s p l a z a d o por o t r o m e j o r a d a p t a d o , en lo cual es p o s i b l e , por una parte, q u e con un a m b i e n t e c o n s t a n t e , s u r j a n c a racteres q u e p r o d u z c a n la s u p e r i o r i d a d d e un g r u p o d e org a n i s m o s recién a p a r e c i d o s , en el s e n t i d o d e u n a p r o g r e s i ó n e v o l u t i v a , y p o r o t r a p a r t e , q u e en un a m b i e n t e c a m b i a n t e un g r u p o a d a p t a d o al a n t i g u o a m b i e n t e sea sustituido por o t r o a d a p t a d o al n u e v o . Los ejemplos mencionados de grandes diferencias entre g r u p o s d e o r g a n i s m o s , t e n d e n c i a s e v o l u t i v a s y origen y e x t i n c i ó n d e g r u p o s d e o r g a n i s m o s se p u e d e n e n t e n d e r , sin g r a n d e s p r o b l e m a s , c o m o c a m b i o s s u r g i d o s por selección natural y c a m b i o s a d a p t a t i v o s m á s o m e n o s g r a d u a les. A u n c u a n d o en el m a r c o d e los p r o c e s o s e v o l u t i v o s c o n o c i d o s s e g u r a m e n t e n o sea fácil e n c o n t r a r una explic a c i ó n plausible para c a d a e j e m p l o d e c a m b i o m a c r o e v o l u t i v o c o n o c i d o , h a s t a a h o r a n o s e c o n o c e n i n g u n a alternativa a estos procesos que resulte convincente o generalmente aceptada.

569

P a r a describir el patrón d e c a m b i o e v o l u t i v o durante largos p e r í o d o s g e o l ó g i c o s se han establecido n u m e r o s o s c o n c e p tos. Si una línea evolutiva m u e s t r a un c a m b i o e v o l u t i v o en el c u r s o del t i e m p o se habla de a n a g é n e s i s , y si es constante durante un largo período de t i e m p o , d e estasigénesis. Se d e n o m i n a o r t o g é n e s i s al c a m b i o en el sentido de tend e n c i a e v o l u t i v a q u e sólo discurre en una dirección. La diversificación de una línea evolutiva por segregación es conocida c o m o cladogénesis; p u e d e interpretarse c o m o un c a s o especial d e ésta la radiación a d a p t a t i v a . q u e se define c o m o diversifícación e c o l ó g i c a de una línea evolutiva. El e j e m p l o m á s c o n o c i d o de la radiación adaptativa es la d i v e r s i f í c a c i ó n d e s p u é s d e una n u e v a colonización de arc h i p i é l a g o s insulares. A u n c u a n d o las radiaciones adaptativas con f r e c u e n c i a son bastante rápidas, ese c o m p o n e n t e temporal n o es una parte d e su definición. En la d o c u m e n tación fósil con f r e c u e n c i a se o b s e r v a q u e se intercambian fases r e l a t i v a m e n t e largas de c o n s t a n c i a sin diversificación con f a s e s cortas d e intensiva c l a d o g é n e s i s . Este patrón se d e n o m i n a p u n t u a l i s m o (ingl. punctuated equilibrium). En relación con la evolución de los caracteres se diferencian homologías de convergencias y paralelismos. En este contexto homología se define como correspondencia de un carácter de diversos organismos como resultado de la herencia de este carácter de un antepasado común. Por el contrario, los caracteres se denominan convergencias cuando se han originado en líneas de evolución diferentes y no estrechamente emparentadas entre sí, mediante adaptación a circunstancias ambientales parecidas. Los caracteres semejantes surgidos de forma convergente se pueden identificar fácilmente por su detallada estructura o función. Ejemplos renombrados de esto serían la suculencia de los cactos del nuevo mundo y de las euforbias del viejo (fig. 4-35), o la reducción de la envoltura floral, surgimiento de estambres con filamentos flexibles y de grandes anteras con polen seco, de estigmas con gran superficie, etc. en plantas anemófiias de los más diversos grupos de parentesco (v. 11.2, polinización). A diferencia de esto el paralelismo es el origen independiente de un carácter semejante en líneas evolutivas estrechamente emparentadas entre sí. Con frecuencia el paralelismo no se reconoce en la estructura de un carácter, sino sólo mediante análisis de parentesco, que debe demostrar que el carácter común a estos dos organismos no tiene su origen en un antepasado común directo. Un ejemplo de esto son Senecio vulgaris y S. sylvaticus. La total o casi total reducción de las llores liguladas de los capítulos de estas dos especies ha tenido lugar, partiendo de antepasados distintos con flores liguladas desarrolladas normalmente, de forma independiente y por tanto paralela. La causa de la evolución paralela es tanto la adaptación a circunstancias selectivas parecidas como también la canalización del cambio evolutivo mediante ios caracteres del antepasado común.

H X L I 5 K I 5 S e a n Digít

~The C ) o c t o r

Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página intencionalmente e n blanco e n el original

Sistemática y filogenia 11.1 11.1.1 11.1.2 11.1.3 11.1.3.1 11.1.3.2 11.1.3.3 11.1.3.4 11.1.3.5 11.1.3.6

11.1.4 11.1.5

M é t o d o s d e la s i s t e m á t i c a R e c o n o c i m i e n t o d e las e s p e c i e s M o n o g r a f í a s , f l o r a s y claves d e identificación Estudio del p a r e n t e s c o

572 572

Caracteres Conflicto entre caracteres Sistemática numérica Sistemática filogenética Máxima probabilidad Análisis estadístico de las hipótesis de parentesco

573 574 575 576 578 578

Filogenia y clasificación Nomenclatura

578 578

572 573

El o b j e t i v o d e la i n v e s t i g a c i ó n s i s t e m á t i c a c o n s i s t e en ord e n a r la e n o r m e d i v e r s i d a d de los o r g a n i s m o s con sus distintas f o r m a s y m a n e r a s d e vivir. Esta i n v e s t i g a c i ó n hace n e c e s a r i o el r e c o n o c i m i e n t o d e las e s p e c i e s y su inclusión en g r u p o s s i s t e m á t i c o s d e r a n g o c a d a v e z m á s e l e v a d o ( g é n e r o s , f a m i l i a s , e t c . ) . T a m b i é n la s i s t e m á t i c a t i e n e c o m o m i s i ó n d e s c r i b i r las e s p e c i e s , d a r l e s n o m b r e y presentar las p o s i b i l i d a d e s en f o r m a de c l a v e s d e identificación a fin de p o d e r c l a s i f i c a r l a s . T a n t o en la inclusión de i n d i v i d u o s en e s p e c i e s , c o m o de e s p e c i e s en g é n e r o s o de g é n e r o s en f a m i l i a s , etc., la s i s t e m á t i c a , tras el d e s c u b r i m i e n t o d e la e v o l u c i ó n biológica por parte d e C h a r l e s Darwin (v. c a p . 10), p r o c u r a r e f l e j a r las r e l a c i o n e s n a t u r a l e s de p a r e n t e s c o e n t r e los o r g a n i s m o s y los g r u p o s de o r g a n i s m o s . La f i l o g e n i a d e los o r g a n i s m o s e s la única base p a r a a g r u p a r l o s q u e n o s p r o p o r c i o n a la naturaleza y que, por lo t a n t o , es o b j e t i v a . D u r a n t e e s t o s ú l t i m o s a ñ o s , la sistemática se ha a c e r c a d o m á s a su o b j e t i v o d e o r d e n a m i e n to según el p a r e n t e s c o g r a c i a s a los análisis s i s t e m á t i c o s , c a d a v e z m á s a b u n d a n t e s , q u e s a c a n p r o v e c h o de la inform a c i ó n c o n t e n i d a en el D N A d e los o r g a n i s m o s . La interpretación s i s t e m á t i c a d e esa i n f o r m a c i ó n , u n i d a a la i n f o r m a c i ó n p r o c e d e n t e del á m b i t o « t r a d i c i o n a l » de los c a r a c t e r e s o c a r a c t e r í s t i c a s , c o m o , p. ej., la m o r f o l o g í a , se realiza a c t u a l m e n t e u t i l i z a n d o p r o c e s o s m u y m a t e m á t i c o s y repetibles, y la calidad d e las hipótesis s i s t e m á t i c a s puede ser s o m e t i d a a tests e s t a d í s t i c o s ; por e s o . la sistemáti-

11.2

Bacterios, h o n g o s y plantas

11.3

F i l o g e n i a e h i s t o r i a d e la vegetación R e s u m e n d e la f i l o g e n i a d e los organismos Historia d e la v e g e t a c i ó n

11.3.1 11.3.2

11.3.2.1 Métodos 11.3.2.2 Precámbrico y Paleozoico (4000-245 106 años) 11.3.2.3 Mesozoico (245-65 • 106 años) 11.3.2.4 Cenozoico (65 • 106 años - actualidad)

581

866 866 868 869 871 874 875

ca, en c u a n t o a su m e t o d o l o g í a , es una ciencia m u y m o derna. La s i s t e m á t i c a es el p r i m e r o y el m á s i m p o r t a n t e d e los pasos en la investigación de la diversidad biológica. Proporc i o n a a t o d a s las d e m á s d i s c i p l i n a s de la biología y a todos los c o m p o n e n t e s de n u e s t r a s o c i e d a d q u e se o c u p a n de los o r g a n i s m o s y sus p r o d u c t o s un sistema d e r e f e r e n c i a q u e facilita la d e n o m i n a c i ó n e identificación precisa de c a d a o r g a n i s m o - y con e l l o una c o m u n i c a c i ó n i n e q u í v o c a sobre d i c h o s o r g a n i s m o s - . N o o b s t a n t e , la Sistemática es t a m b i é n la base i n d i s p e n s a b l e p a r a c o m p r e n d e r el n e x o e v o l u t i v o d e t o d o s los f e n ó m e n o s . M i e n t r a s , p. ej.. el citól o g o estudia el o r i g e n e v o l u t i v o d e la m e m b r a n a nuclear, el genetista p r e g u n t a p o r el origen de los intrones, el m o r f ó l o g o trata de r e c o n s t r u i r la e s t r u c t u r a d e las flores primitivas, el f i s i ó l o g o se o c u p a d e la e v o l u c i ó n de las diferentes vías f o t o s i n t é t i c a s o el e c ó l o g o analiza el origen de la diversidad de p r e f e r e n c i a s d e suelos, el s i s t e m a d e referencia m á s i m p o r t a n t e lo c o n s t i t u y e la f i l o g e n i a , reconstruida por el s i s t e m á t i c o , y las i d e n t i f i c a c i o n e s q u e ésta c o n t i e n e a c e r c a de los o r g a n i s m o s p r i m i t i v o s y los q u e p r o c e d e n de ellos. En el p r e s e n t e c a p í t u l o se e x p o n e n en p r i m e r lugar los m é todos de la i n v e s t i g a c i ó n s i s t e m á t i c a y, a c o n t i n u a c i ó n , se o f r e c e una sinopsis s o b r e la estructura y la sistemática de bacterios, h o n g o s y plantas.

572

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

11.1 M é t o d o s de la sistemática

11.1.2 Monografías, floras y claves d e identificación

11.1.1 R e c o n o c i m i e n t o d e las e s p e c i e s

U n o s p r o d u c t o s i m p o r t a n t e s de la i n v e s t i g a c i ó n a nivel d e g r u p o son las m o n o g r a f í a s c o m o t r a b a j o s sistemáticos d e c í r c u l o s c e r r a d o s de p a r e n t e s c o (p. ej., m o n o g r a f í a sobre el g é n e r o Prímula) y l a s f l o r a s c o m o t r a b a j o s sistemáticos sobre el c o n j u n t o d e plantas d e u n a z o n a g e o g r á f i c a (p. ej., flora d e A l e m a n i a ) . Las m o n o g r a f í a s y las floras contienen, por un lado, d e s c r i p c i o n e s d e las plantas e s t u d i a d a s y, por otro, p e r m i t e n la i d e n t i f i c a c i ó n d e las plantas a través de las c l a v e s de d e t e r m i n a c i ó n o i d e n t i f i c a c i ó n . En las m o n o g r a f í a s a p a r e c e n a d e m á s todos los a s p e c t o s f o r m a l e s del t r a b a j o s i s t e m á t i c o (el p r i m e r d e s c r i p t o r = autor de la e s p e c i e , g é n e r o , etc., f e c h a y ó r g a n o d o n d e se publicó la p r i m e r a d e s c r i p c i ó n , s i n o n i m i a , etc.). L a s d e s c r i p c i o n e s pueden ser más o menos detalladas, pero debe quedar c l a r a m e n t e e x p r e s a d a tanto la variación e x i s t e n t e d e n t r o del g r u p o c o m o su d e l i m i t a c i ó n con r e s p e c t o a los d e m á s grupos.

La e s p e c i e e s la u n i d a d b á s i c a d e la v a r i a c i ó n r e c o n o c i da p o r la s i s t e m á t i c a . E s t o n o q u i e r e d e c i r q u e la e s p e c i e sea la u n i d a d del c a m b i o e v o l u t i v o (v. 10.3). A u n q u e e x i s t a un g r a n n ú m e r o d e c o n c e p t o s d i f e r e n t e s p a r a el t é r m i n o e s p e c i e (v. 10.3.1), en la p r á c t i c a , la m a y o r í a d e las e s p e c i e s se r e c o n o c e n p a r t i e n d o d e la b a s e de la var i a c i ó n f e n o t í p i c a d i s c o n t i n u a . A s í , si un g r u p o d e indiv i d u o s p u e d e d i v i d i r s e en d o s s u b g r u p o s ( b a s á n d o n o s , p. e j . , en los p r i m o r d i o s f o l i a r e s , la p i l o s i d a d d e los ped ú n c u l o s f l o r a l e s , el c o l o r d e las f l o r e s y el t a m a ñ o de los f r u t o s ; f i g . 10-30), d e m a n e r a q u e c a d a i n d i v i d u o pueda clasificarse i n e q u í v o c a m e n t e dentro de uno de e l l o s y d e m a n e r a q u e la v a r i a c i ó n d e los c a r a c t e r e s imp o r t a n t e s sea c o n t i n u a en e l l o s , e n t o n c e s los d o s s u b g r u p o s s e r á n c o n s i d e r a d o s e s p e c i e s d i f e r e n t e s . Este m é t o d o e s o b j e t i v o en la m e d i d a q u e las d i s c o n t i n u i d a d e s o b s e r v a d a s p u e d e n e x p r e s a r s e en v a l o r e s d e m e d i c i ó n o en v a l o r e s n u m é r i c o s y s o n , p o r lo t a n t o , c o m p r o b a b l e s . E v i d e n t e m e n t e , se s u p o n e q u e se e s t á t r a b a j a n d o c o n m a t e r i a l d e i n v e s t i g a c i ó n r e p r e s e n t a t i v o igual o c o m p a rable. La p r o p o r c i ó n d e d i s c o n t i n u i d a d f e n o t í p i c a n e c e saria p a r a r e c o n o c e r u n a e s p e c i e se e s t a b l e c e d e m a n e r a s u b j e t i v a . M i e n t r a s q u e la d i s c o n t i n u i d a d f e n o t í p i c a e s t á d o c u m e n t a d a d e m a n e r a o b j e t i v a , la c l a s i f i c a c i ó n d e las unidades conocidas c o m o variedad, subespecie o especie es s ó l o un p r o b l e m a f o r m a l d e d e n o m i n a c i ó n . En g e n e r a l , a c e r c a d e la e s p e c i e , se c o n s i d e r a q u e los individ u o s p e r t e n e c i e n t e s a ella d e s c i e n d e n d i r e c t a m e n t e d e un a n t e p a s a d o c o m ú n y q u e , p o r c o n s i g u i e n t e , no son polifiléticos. Los caracteres fenotípicos utilizados para reconocer a las especies son, en principio (v. 11.1.3.1), los mismos que se emplean para incluir a las especies en grupos sistemáticos de rango superior. En la práctica, sin embargo, los caracteres proceden fundamentalmente del ámbito morfológico-anatómico; el reconocimiento de las especies se basa muchas veces en el estudio de material de museo y el hecho de que puedan observarse mejor las características morfológico-anatómicas facilita la inclusión en especies de los individuos observados en la naturaleza o en los museos. Ahora como antes, la gran importancia de los museos botánicos (herbarios) consiste sobre lodo en que sólo esas colecciones, que generalmente han ido creciendo a lo largo de los siglos, proporcionan al investigador suficiente material representativo. Los herbarios más grandes del mundo contienen hasta unos seis millones de ejemplares (ing. specimen), y, gracias al servicio de préstamo, un investigador puede conseguir el material que necesita a partir de diversas colecciones. Además de la importancia del material de los herbarios, es de suma importancia también el estudio de material vivo, ya que sólo en este tipo de material pueden investigarse determinadas características, como, p. ej., el número cromosómico.

Las claves de identificación pueden ser de acceso único (ing. single access) o múltiple (ing. múltiple access). Si, p. ej., se tienen tres caracteres con sus diferenciaciones (v. 11.1.3.2) 1 -0 1-1 2-0 2-1 3-0 3-1

pétalos rojos pétalos amarillos fruto en baya fruto en cápsula planta anual planta perenne

y la distribución de los caracteres Especie

C o l o r de los pétalos

Fruto

F o r m a biológica

A B C D

rojos rojos amarillos amarillos

baya cápsula baya cápsula

perenne anual anual perenne

se podría presentar a continuación una clave de acceso único (clave dicotómica), la forma de las claves de identificación que con más frecuencia se usa: 1. —

2. —

3.

pétalos rojos pétalos amarillos fruto en baya fruto en cápsula planta anual planta perenne

2. 3. especie A especie B especie C especie D

En una clave de acceso múltiple se reúnen todos los caracteres de una especie: Especie

C o m b i n a c i ó n de los c a r a c t e r e s

A B C D

1-0, 2-0,3-1 1-0, 2-1,3-0 1-1,2-0,3-0 1-1,2-1,3-1

La ventaja de la clave de acceso múltiple está en que se puede identificar una planta con la ayuda de la clave sin que se conozca, p. ej., el color de las flores de la planta en cuestión, pues ya sólo la combinación del tipo de fruto con la forma biológica distingue a las cuatro especies. En cambio, en la clave de acceso único que hemos representado, sin el color de las llores no se pueden distinguir las especies A y C o la B y D. Sin embargo, esta deficiencia puede reducirse introduciendo en las alternativas de la clave no sólo una característica, sino dos o más - e s t o siempre ocurre en una buena clave-, pero incluso aquí puede darse el caso de que no puedan observarse los caracteres citados. Las claves de acceso múltiple se ofrecen cada vez más electrónicamente. P. ej., las claves interacti-

11.1 M é t o d o s d e la s i s t e m á t i c a

vas presentadas con el programa de ordenador Irttkey (M.J. Dallwitz) tienen numerosas ventajas con respecto a las claves dicotómicas. En primer lugar, esto significa que se puede comenzar el trabajo de identificación con cualquier carácter o combinación de caracteres. Asimismo, ya se puede acceder electrónicamente, en forma de banco de datos, a la información contenida en floras o monografías.

1 1 . 1 . 3 Estudio del p a r e n t e s c o T o d o g r u p o sistemático, i n d e p e n d i e n t e m e n t e de su r a n g o , recibe el n o m b r e general de t a x ó n . Entre los t a x o n e s , el p a r e n t e s c o m á s c e r c a n o o m á s l e j a n o se d e f i n e a través d e la a n t i g ü e d a d relativa del ú l t i m o pariente c o m ú n . El t a x ó n B está m á s e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d o con el t a x ó n C q u e con el taxón A , ya q u e el ú l t i m o a n t e p a s a d o c o m ú n d e B y C e s m á s r e c i e n t e q u e el a n t e p a s a d o c o m ú n d e A y B (fig. 11-1). Conocer las relaciones de parentesco entre los taxones es importante en tres sentidos. Primero: el parentesco (sobre él últimamente sólo se puede formular una hipótesis más o menos bien fundada) es la única base objetiva de la clasificación y, por lo tanto, tiene una importancia decisiva para el sistemático. Segundo: una clasificación basada en el parentesco tiene una fuerte capacidad de predicción. Esto quiere decir que una determinada propiedad de una especie tiene mayor posibilidad de reencontrarse en un pariente más cercano que en otro más lejano de dicha especie. Así, destacados alcaloides de la morfina de la adormidera (Papaver somniferum) se encuentran sólo en un pariente muy cercano, Papaver gracile, y en otro un poco menos cercano, Papaver bracteatum, pero no en otros parientes más lejanos de Papaver. Sin embargo, de todos modos, el parentesco carece de una capacidad de predicción absoluta, porque los caracteres también pueden perderse. Tercero: el conocimiento del parentesco es la única posibilidad de descubrir la evolución de los caracteres de cualquier especie. Un fisiólogo vegetal, p. ej., se plantea la cuestión de si dentro de las amarantáceas, las plantas C, se han originado una o más veces de las plantas C 4 ; esta cuestión sólo la podrá resolver examinando no sólo el carácter, sino el parentesco de los taxones con estas propiedades.

Fig. 11-1: P a r e n t e s c o . El g r a d o d e p a r e n t e s c o s e d e f i n e a t r a v é s d e la a n t i g ü e d a d relativa del ú l t i m o a n t e p a s a d o c o m ú n . El t a x ó n B e s t é m á s e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d o c o n el t a x ó n C q u e c o n el t a x ó n A, ya q u e el ú l t i m o a n t e p a s a d o c o m ú n (2) d e B y C e s m á s r e c i e n t e q u e el a n t e p a s a d o c o m ú n (1) d e A y B.

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11.1.3.1 C a r a c t e r e s Es e x t r a o r d i n a r i a m e n t e variable el á m b i t o de p r o c e d e n c i a de los c a r a c t e r e s utilizados para el r e c o n o c i m i e n t o de las e s p e c i e s y t a m b i é n p a r a el e s t u d i o del p a r e n t e s c o , es decir, p a r a la i n c l u s i ó n d e las e s p e c i e s en t a x o n e s d e nivel superior. El desarrollo histórico de la sistemática muestra que la ampliación de los ámbitos de procedencia de los caracteres está estrechamente relacionada con el desarrollo de nuevas técnicas de observación y con la capacidad manipuladora, cada vez más amplia, y también con las corrientes de pensamiento a lo largo del tiempo. Desde la antigüedad, las características del hábito o porte fueron la base principal de comparación: después, desde los siglos xvi y x v i i hasta aprox. von Linné y hasta adentrado el s. xix, lo fueron en especial las características macroscópicas de las flores y los frutos. Con el uso generalizado del microscopio empieza en el s. xtx el estudio de los talófitos y de sus órganos reproductores (E.M. Fries, H.A. de Bary, A. Pascher, W. Hofmeister. J.B. Payer, etc.), así como la verificación de las características anatómicas de los cormófitos (p. ej.. B.H. Solereder. C.R. Metcalfe). Desde la confirmación de la teoría evolutiva, la paleobotánica se ha convertido en una fuente cada vez más importante del estudio del parentesco (H. conde de Solms-Laubach, R. Kidston. W. Zimmermann. etc.). Ya en la segunda mitad del s. xtx se descubrió también la importancia de la corología para el estudio del parentesco (A. Kemer v. Marilaun, R. V. Wettstein, etc.). En el s. XX, en la década de 1920, comenzó a tenerse en cuenta el número cromosómico y la estructura en la sistemática (p. ej., E.M. East. E.B. Babcock) y a comienzos de la segunda mitad del s. XX han ido ganando en importancia los descubrimientos de la fitoquímica (R.E. Alston. R. Hegnauer, etc.) y de la microscopía electrónica (p. ej., en el ámbito de las algas. I. Mantón). En las dos últimas décadas se ha vuelto cada vez más importante la utilización (que actualmente impera en la sistemática) de datos macromoleculares procedentes del ámbito de las proteínas (p. ej., L.D. Gottlieb. isoenzimas) y de los ácidos nucleicos (p. ej., C.R. Woese. J.D. Palmer. M.W. Chase, D.E. y P.S. Soltis). E s d e g r a n i m p o r t a n c i a p a r a la s i s t e m á t i c a la m o r f o l o g í a (v. c a p . 4), q u e se e n c a r g a d e la d e s c r i p c i ó n d e la estruct u r a e x t e r n a d e las p l a n t a s . E n e s t e á m b i t o , h a l l a m o s e j e m p l o s d e variación de características, p. ej., en la o r g a n i z a c i ó n celular de las c l o r o f í c e a s ( m o n a d a l / c o c a l . trica!, talo p a r e n q u i m á t i c o , etc.; v. c a p . 5; 11.2, C h l o r o b i o n t a ) . la filotaxis o p u e s t a o alterna o el n ú m e r o y la d i s p o s i c i ó n de los p é t a l o s en la f l o r (v. 11.2. d i s p o s i c i ó n d e los ó r g a n o s llórales). P a r a e x a m i n a r la h o m o l o g í a estructural d e los caracteres morfológicos muchas veces resulta necesario un a n á l i s i s d e su o n t o g e n i a . A s í , p u e d e n f o r m a r s e and r o c e o s p o l í m e r o s de f o r m a t o t a l m e n t e d i f e r e n t e (fig. 11-173). La a n a t o m í a se o c u p a de los c a r a c t e r e s de la e s t r u c t u r a interna, y la h istología (v. c a p . 3), d e la e s tructura d e los tejidos, c o m o , p. ej.. la d i s p o s i c i ó n colateral o bicolateral del x i l e m a y del floema en los h a c e s c o n d u c t o r e s d e las a n g i o s p e r m a s o la p r e s e n c i a d e v e r d a d e r o t e j i d o o p l e c t é n q u i m a en las a l g a s v e r d e s y r o j a s (v. 11.2, C h l o r o b i o n t a , R h o d o p h y t a ) . La c i t o l o g í a (v. c a p . 2 ) , c o m o parte m á s e x t e n s a d e la a n a t o m í a , se o c u p a de la m i c r o e s t r u c t u r a d e la célula. Así, tienen u n a gran i m p o r tancia p a r a la s i s t e m á t i c a la e s t r u c t u r a basal de los flagelos (fig. 11-88) y el d e t a l l a d o p r o c e s o de la división celular en las a l g a s v e r d e s o la e s t r u c t u r a q u e presentan los plastidios d e los t u b o s c r i b o s o s d e las a n g i o s p e r m a s al m i c r o s c o p i o e l e c t r ó n i c o (fig. 11-167). La c a r i o l o g í a . c o m o parte de la c i t o l o g í a , e s t u d i a los c r o m o s o m a s n u c l e a r e s . A d e m á s , c o m p a r a n d o los d i f e r e n t e s t a x o n e s , v e m o s c ó m o varían el n ú m e r o c r o m o s ó m i c o . la e s t r u c t u r a de los

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

c r o m o s o m a s , reconocible m e d i a n t e d i v e r s o s m é t o d o s de tinción en la interfase y sobre todo en la m e t a f a s e , y también la estructura de toda la d o t a c i ó n c r o m o s ó m i c a de la célula. Pueden c o n s i d e r a r s e partes de la a n a t o m í a la palinología y la e m b r i o l o g í a . La palinología estudia la estructura de las e s p o r a s o los g r a n o s de polen (figs. 11 - 1 7 4 , 11 - 1 7 5 . 11-176). Se establecen d i f e r e n c i a s en la estratificación de la pared celular, en la superficie de las esporas, visible al m i c r o s c o p i o electrónico, y en el n ú m e r o , f o r m a y disposición de las aperturas g e r m i n a l e s . El desarrollo de los e s p o r a n g i o s , g a m e t ó f i t o s , g a m e t a n g i o s , e n d o s p e r m a y e m b r i o n e s es el o b j e t o de la e m b r i o l o g í a . Las d i f e r e n c i a s en c u a n t o al origen del tapete de los e s p o r a n g i o s se han utilizado, p. ej., p a r a dividir a los pteridófitos, y el desarrollo del s a c o e m b r i o n a r i o de las a n g i o s p e r m a s varía según la cantidad de m e g á s p o r a s q u e intervienen en él y en la c a n t i d a d de c é l u l a s q u e p a r t i c i p a n d e f i n i t i v a m e n t e en su estructura (fig. 11-187). De la estructura de las sustancias vegetales se o c u p a la f i t o q u í m i c a . Así, estudia los p i g m e n t o s de la f o t o s í n t e s i s ( d i v e r s a s c l o r o f i l a s y pigm e n t o s accesorios; v. 6.4.2), los hidratos de c a r b o n o de reserva (almidón, inulina) o n u m e r o s a s clases de sustancias características de g r a n d e s g r u p o s e m p a r e n t a d o s dentro de las a n g i o s p e r m a s , tales c o m o los a l c a l o i d e s , los terpenoides o los f l a v o n o i d e s (fig. 11-168). Otras características le llegan también al sistemático del c a m p o de la fisiología (p. ej., fotosíntesis de plantas C 3 o C 4 . v. 6.5), la ecología (p. ej.. las e x i g e n c i a s en c u a n t o al suelo), de la c o r o l o g í a , q u e le p r o p o r c i o n a la d i f u s i ó n g e o g r á f i ca de los taxones, o de la f i t o p a t o l o g í a (p. ej., especificidad de herbívoros u h o n g o s patógenos; v. 9.3, 9.4), y para el e s t u d i o del p a r e n t e s c o tiene una i m p o r t a n c i a extraordinaria la i n f o r m a c i ó n que sobre las f o r m a s fósiles p r o p o r ciona la p a l e o b o t á n i e a . La s i s t e m á t i c a e x p e r i m e n t a l , q u e trabaja con e x p e r i m e n t o s de c r u z a m i e n t o e interpreta sus resultados, a p e n a s se utiliza en la actualidad c o m o criterio de parentesco. En c a m b i o , hoy tiene una gran importancia para el e s t u d i o del p a r e n t e s c o el análisis de las proteínas y los ácidos nucleicos. M i e n t r a s q u e en el a n á lisis de las proteínas, la serología (la precipitación c o m parativa de las proteínas con a n t i c u e r p o s e s p e c í f i c o s ) y el s e c u e n c i a d o de p r o t e í n a s han p e r d i d o bastante su importancia en la actualidad, el análisis de los i s o e n z i m a s (el estudio de los loci genéticos y la cantidad y la calidad de los a l e l o s de l o s e n z i m a s m e d i a n t e e l e c t r o f o r e s i s ; v. c u a d r o 10-1) sigue siendo, igual que antes, un instrum e n t o utilizado con f r e c u e n c i a para la caracterización de la constitución genética de las p o b l a c i o n e s o de e s p e c i e s e s t r e c h a m e n t e e m p a r e n t a d a s . El análisis del R N A , o princ i p a l m e n t e el análisis del D N A , c o m e n z ó con la hibridación del D N A . q u e ahora a p e n a s si se utiliza y de la q u e se p u e d e n sacar c o n c l u s i o n e s sobre el parentesco por la velocidad ( o b s e r v a d a f o t o m é t r i c a m e n t e ) de la f o r m a c i ó n de una d o b l e hebra de D N A a partir de h e b r a s sencillas de D N A p r o c e d e n t e s d e e s p e c i e s diferentes. A s i m i s m o , ha p e r d i d o i m p o r t a n c i a , c l a r a m e n t e por detrás del secuenciado de proteínas, el análisis de D N A con e n z i m a s de restricción ( R F L P . p o l i m o r f i s m o longitudinal de f r a g m e n tos restrictivos) q u e cortan d e t e r m i n a d o s s e g m e n t o s con una s e c u e n c i a e s p e c í f i c a (p. ej., 6 o 4 pares de bases). En un análisis RFLP. el D N A de especies diferentes e s secc i o n a d o por los e n z i m a s de restricción. Las d i f e r e n c i a s que a p a r e c e n en las m u e s t r a s f r a g m e n t a d a s se d e b e n a m u t a c i o n e s en la zona d o n d e ha tenido lugar el corte o

sección, y estas m u t a c i o n e s se utilizan c o m o caracteres. En el s e c u e n c i a d o de D N A / R N A , se d e t e r m i n a la secuencia de los nucleótidos en los ácidos nucleicos, y se considera característica la posición de cada nucleótido. El gen o s e g m e n t o g é n i c o s e c u e n c i a d o con más frecuencia en la sistemática vegetal es el rbcL plastidial (gran subunidad de la r i b u l o s a - l , 5 - b i f o s f a t o - c a r b o x i l a s a ; otros genes plastidiales utilizados con f r e c u e n c i a creciente son, p. ej., malK y ndh¥ o d e t e r m i n a d a s secuencias plastidiales de s e c u e n c i a s de intrones y e s p a c i a d o r e s ) y el D N A ribos ó m i c o del n ú c l e o celular. A este D N A pertenecen tanto el I T S ( i n t e r n a I transcribed spacer; e s p a c i a d o r i n t e r n o transcrito) c o m o las secuencias 16/18S, que codifican el R N A de las p e q u e ñ a s s u b u n i d a d e s ribosómicas. También se han e m p e z a d o a utilizar los g e n e s mitocondriales. El h e c h o de que se prefiera hacer uso del D N A plastidial en vez del D N A nuclear se basa en q u e la mayoría de los genes nucleares se hallan en f o r m a de familias génicas y surgen p r o b l e m a s a la hora de la h o m o l o g a c i ó n , mientras que los g e n e s plastidiales suelen aparecer c o m o una unidad (ing. single copy, c o p i a única). Por lo d e m á s , el D N A plastidial en general procede sólo del progenitor m a t e r n o (v. 10.1.2.5). Esto es m u y importante, ya que grandes mutaciones r e c o n o c i d a s a través del s e c u e n c i a d o o el análisis R F L P y q u e raras veces se dan paralelamente, c o m o las deleciones, p u e d e n ser inserciones o inversiones. Para analizar el D N A de r a n g o s sistemáticos inferiores se dispone en la actualidad de n u m e r o s a s t é c n i c a s «dactiloscópicas» (ing. fingerprint technics; v. c u a d r o 10-1), con las cuales se puede distinguir entre individuos, principalmente u s a n d o la reacción en c a d e n a de p o l i m e r a s a s (PCR). Los datos del DNA son superiores a los caracteres procedentes de otros ámbitos de la planta en diversos sentidos. A esta superioridad pertenece el hecho de que los datos del DNA se pueden secuenciar inequívocamente. Dentro de una secuencia de DNA se determina con claridad el nucleótido en una posición dada. En cambio, en las características o caracteres morfológicos, es frecuente que no sea fácil o que sea imposible la atribución a estados alternativos de un carácter por la existencia de formas de transición. Esto es válido sobre todo cuando se trabaja con especies estrechamente emparentadas, donde con frecuencia las diferencias son sólo cuantitativas. Otra ventaja de los datos del DNA es que pueden compararse organismos que tienen muy pocas cosas en común si se tienen en cuenta sus caracteres fenotípicos (p. ej., un alga unicelular y un espermatófito), pero que disponen de los mismos genes (p. ej., rbcL). Asimismo, se pueden conseguir muchos caracteres del DNA y ha de tenerse en cuenta que, con el secuenciado de un gen, se analizan muchas posiciones en la secuencia, pero, en última instancia, sólo se está examinando un gen. En cambio, en un análisis de caracteres fenotípicos diversos, entran en consideración muchos ámbitos diferentes de caracteres y, por tanto, una cantidad de genes muy grande y también totalmente desconocida.

11.1.3.2 Conflicto e n t r e c a r a c t e r e s Según el taxón investigado y su r a n g o sistemático se consultan diferentes ámbitos de caracteres en diversa medida. Para tratar la valoración de los caracteres hay que distinguir entre un carácter y las m a n i f e s t a c i o n e s o estados de d i c h o carácter. Así, p. ej., el color de la flor es un carácter o característica, y rojo, blanco, azul, etc., son manifestaciones o estados de este carácter. La necesidad de desarrollar m é t o d o s para valorar los caracteres surge porque

11.1 M é t o d o s d e la s i s t e m á t i c a

g e n e r a l m e n t e n o t o d o s los c a r a c t e r e s f a v o r e c e n la m i s m a a g r u p a c i ó n , sino q u e , al tener en c u e n t a v a r i o s c a r a c t e r e s , s i e m p r e se a c a b a c a y e n d o en un c o n f l i c t o e n t r e ellos. Así, al considerar, p. ej., tres t a x o n e s , A. B y C , y d o s caracteres con los e s t a d o s 0 y l, p u e d e ser q u e el c a r á c t e r 1 nos incline a a g r u p a r A y B por un lado y a C p o r o t r o y q u e el carácter 2 n o s lleve a a g r u p a r a A por un lado y a B y C por o t r o (fig. 11-2). El o r i g e n d e los c o n f l i c t o s e n t r e c a r a c t e r e s radica, en prim e r lugar, en que, al c o m p a r a r d o s (o m á s ) t a x o n e s , los e s tados o m a n i f e s t a c i o n e s d e los c a r a c t e r e s p u e d e n ser c o n v e r g e n c i a s o p a r a l e l i s m o s (v. 10.4), e s decir, han surgido varias v e c e s y d e m a n e r a i n d e p e n d i e n t e a lo largo de la e v o l u c i ó n , sin q u e e s t o resulte e v i d e n t e a partir d e la e s tructura del m i s m o carácter. M i e n t r a s q u e en un c a r á c t e r estructural - p . ej., p r o c e d e n t e del á m b i t o de la m o r f o l o g í a - p u e d e n c o n s u l t a r s e , a d e m á s de su p r o p i e d a d e s p e cial, su d i s p o s i c i ó n relativa y su o n t o g e n i a para e s t a b l e c e r la c o r r e s p o n d e n c i a del c a r á c t e r en d o s t a x o n e s , n o se disp o n e d e t a l e s c r i t e r i o s a d i c i o n a l e s p a r a un n u c l e ó t i d o idéntico s i t u a d o en la m i s m a p o s i c i ó n d e n t r o del D N A de d o s t a x o n e s . En s e g u n d o lugar, los c o n f l i c t o s e n t r e c a r a c teres surgen t a m b i é n p o r q u e los c a r a c t e r e s tienen un p e s o d i f e r e n t e en c u a n t o al p a r e n t e s c o y d e p e n d e n del m o m e n to en q u e a p a r e c i e r o n y del m o m e n t o en q u e se o r i g i n ó el g r u p o en c u e s t i ó n (v. 11.1.3.4). P a r a p o d e r r e s o l v e r e s t o s c o n f l i c t o s se ha r e c u r r i d o a diferentes m é t o d o s . La p r i m e r a posibilidad c o n s i s t e en atribuir a c a r a c t e r e s d i f e r e n t e s un v a l o r d i f e r e n t e y d e esta m a n e r a se r e s u e l v e el c o n f l i c t o . E s i n d u d a b l e q u e los dif e r e n t e s c a r a c t e r e s tienen un p e s o o i m p o r t a n c i a d i f e r e n t e d e b i d o , por e j e m p l o , a su d i f e r e n t e c o m p l e j i d a d , y lo q u e resulta difícil de v a l o r a r o b j e t i v a m e n t e es d i c h o p e s o o imp o r t a n c i a d i f e r e n t e . Por este m o t i v o s u r g e n c l a s i f i c a c i o n e s q u e tienen un f u e r t e c o m p o n e n t e s u b j e t i v o y que, p o r c o n siguiente, a p e s a r d e t e n e r c o m o p u n t o s de partida c o n j u n tos d e c a r a c t e r e s i g u a l e s , p u e d e n d i f e r e n c i a r s e m u c h o unas d e otras. La s i s t e m á t i c a n u m é r i c a , p o r una parte, y la s i s t e m á t i c a f i l o g e n é t i c a . por otra, han t r a t a d o de h a c e r m á s o b j e t i v o el p r o c e s o de la c l a s i f i c a c i ó n d e los o r g a nismos.

11.1.3.3 S i s t e m á t i c a n u m é r i c a La s i s t e m á t i c a n u m é r i c a ( f e n é t i c a ) trata d e hallar s e m e j a n z a s c o m p a r a n d o por p a r e j a s t o d o s los t a x o n e s , y a j u s tar e s t a s s e m e j a n z a s a un d i a g r a m a e s t r u c t u r a l d e s e m e j a n z a s en el g r u p o e s t u d i a d o . En la s i s t e m á t i c a n u m é r i c a , los t a x o n e s e m p l e a d o s c o n f r e c u e n c i a r e c i b e n el n o m b r e de « u n i d a d t a x o n ó m i c a o p e r a c i o n a l » ( i n g . operational taxonomical unit, O T U ) . El p r i m e r p a s o del p r o c e s o ( c o m o en t o d o s los d e m á s m é t o d o s d e v a l o r a c i ó n d e los d a t o s ) c o n s i s t e c o n c r e t a m e n t e en r e c o g e r t o d o s los e s t a d o s de los c a r a c t e r e s de t o d o s los t a x o n e s del g r u p o q u e se está e s t u d i a n d o . É s t o s p u e d e n c o d i f i c a r s e e n t o n c e s en la d e n o m i n a d a m a t r i z de d a t o s b i n a r i a , en la cual se disp o n e n los t a x o n e s p o r un lado y los c a r a c t e r e s p o r o t r o (fig. 11.3 A). A s í . p. e j . , en el c a r á c t e r « c o l o r d e la flor» p u e d e n a s i g n a r s e a r b i t r a r i a m e n t e a los e s t a d o s d e éste, r o j o y b l a n c o , los c ó d i g o s 0 y l. En el s i g u i e n t e p a s o se e v a l ú a n las s e m e j a n z a s c o m p a r a n d o p o r p a r e j a s t o d o s los t a x o n e s e n t r e sí ( d i s t a n c i a s c o m o 1 - s e m e j a n z a ) . U n a po-

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sibilidad s e n c i l l a c o n s i s t e en dividir el n ú m e r o d e c a r a c teres c o m u n e s d e d o s t a x o n e s e n t r e la c a n t i d a d total de c a r a c t e r e s o b s e r v a d o s (fig. 11-3 B). El c o e f i c i e n t e de s e m e j a n z a o b t e n i d o así se c o n o c e c o m o c o e f i c i e n t e d e apar e a m i e n t o s i m p l e (simple matching coefficient). En el terc e r paso, u t i l i z a n d o t o d o s los c o e f i c i e n t e s d e s e m e j a n z a , los t a x o n e s se d i s t r i b u y e n en g r u p o s d e s e m e j a n z a d e c r e c i e n t e . El f e n o g r a m a r e p r e s e n t a d o en la f i g . 11-3 C es el r e s u l t a d o del l l a m a d o análisis de a g r e g a d o s (ing. clusteranalyse), en el cual los t a x o n e s se o r d e n a n j e r á r q u i c a mente. Los diferentes grupos o «ramas» procedentes de u n a b i f u r c a c i ó n d e d i c h o análisis r e c i b e n el n o m b r e d e a g r e g a d o s (cluster). El método descrito puede presentar modificaciones en distintos lugares u ofrecer opciones diversas en numerosos puntos. Existe la posibilidad de que un carácter (p. ej., el color de la flor) presente no sólo dos estados, sino varios (e.g, rojo, blanco, azul, amarillo) (ing.: multistate character). Pueden ajustarse del mismo modo que los caracteres con sólo dos estados. En los caracteres cuantitativos, como la longitud de las hojas, se tendrían que determinar unas categorías antes de la codificación, en la que. p. ej., a todas las hojas de < 10 cm se les atribuyera el código 0 y a las de > 10 cm, el de 1. Una categoría así se establece con frecuencia de manera arbitraria y no necesariamente por la variación del carácter. Sin embargo, en un principio existe también la posibilidad de renunciar a codificar estos caracteres cuantitativos y valorar la simple diferencia entre los estados en dos taxones como semejanza/distancia en este carácter. Además del sencillo coeficiente de apareamiento simple o simple matching coefficient, se dispone de una gran cantidad de coeficientes de semejanza o distancia. Con ellos se puede valorar, p. ej., si entre dos taxones existe una comunidad en un estado del carácter que falta en uno de ellos o está presente en ambos (no se valoran los estados comunes que faltan: coeficiente de Jacquard), o que, al examinar, p. ej., caracteres secuenciales del DNA. sea cada vez mayor la probabilidad de un cambio múltiple y convergente de un nucleótido al ir aumentando la distancia (e.g. distancias de Jukes. Cantor y Kimura). Por último, existen muchos métodos distintos de análisis de agregados y están también los llamados análisis de ordenación. Estos análisis, como p. ej. los análisis del componente principal (ing. principal component analysis, PCA). al revés de los análisis de agregados, dan como resultado diagramas no jerárquicos de las relaciones entre las semejanzas. Dos análisis de agregados muy utilizados, sobre todo con datos moleculares, son el U P G M A (unweighted pair group method using arithmetic a\ erages) y el neighbour joining (NJ). Mientras que el UPGMA sólo proporciona resultados «correctos» cuando la tasa evolutiva es igual en todas las líneas del desarrollo, el NJ también puede trabajar con tasas evolutivas diferentes mediante una evaluación continua de la matriz de la distancia original. La pretensión de objetividad de la fenética debe relativizarse en múltiples aspectos. Como todos los demás métodos, éste también

Carácter

Taxones A

Agrupación 8

1

0

0

1

A.B/C

2

0

1

1

A/B.C

Fig. 11-2: Conflicto entre caracteres. Los caracteres 1 y 2 con sus estados 1-0,1-1, 2-0 y 2-1 suponen la existencia de un parentesco diferente entre los taxones A, B y C. El carácter 1 presenta una agrupación de A y B frente a C, y el carácter 2, una agrupación de A frente a B y C.

576

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Taxones

Caracteres

A

I

C

I

D

E

F

0

0

0

0

1

1

0

0

1

1

1

1

3

0

0

0

0

1

1

4

0

1

1

1

0

0

5

0

0

0

0

1

1

6

0

0

1

1

0

7

0

1

1

0

0

1 2

JH 0 1

8

0

0

0

0

1

1

9

1

1

1

1

0

0

10

1

1

0

0

0

0 Fig. 11-4: S e m e j a n z a y p a r e n t e s c o . Al e v o l u c i o n a r a u n a v e l o c i d a d dist i n t a , la s e m e j a n z a n o refleja el p a r e n t e s c o . A p e s a r d e la m a y o r s e m e j a n z a e n t r e A y B e n c o m p a r a c i ó n c o n B y C, B y C e s t á n e m p a r e n t a d o s e n t r e sí. - S e g ú n M. Ridley.

B 6

E

D

F

4

8/10

A

B

5/10

6/10

3/10

2/10

7/10

6/10

1/10

0/10

9/10

2/10

3/10

3/10

4/10

U-

0,8

0,6

0.6

0,9

E

0.3

0,1

0,2

0.3

F

0.2

0

0,3

0.4

0,5

0.7

relaciones de parentesco (fig. 11-4). Por lo demás, la fenética en principio tampoco ha satisfecho su pretensión de reconstruir el parentesco.

9/10 0,9

11.1.3.4 S i s t e m á t i c a f i l o g e n é t i c a A B C D E F

0,2

i

i 0,4

i

i 0,6

i 0,8

1.0

coeficiente de semejanzas

Fig. 11-3: S i s t e m á t i c a n u m é r i c a . A M a t r i z d e d a t o s c o n los t a x o n e s A-F y 1 0 c a r a c t e r e s c o n s u s e s t a d o s 0 y 1; B s e m e j a n z a s e m p a r e j a d a s e n t r e los t a x o n e s ( c a n t i d a d d e c a r a c t e r e s c o m u n e s / s u m a d e t o d o s los c a r a c t e res); C f e n o g r a m a o b t e n i d o a partir d e los c o e f i c i e n t e s d e s e m e j a n z a s . S e g ú n O. S p r i n g y H. B u s c h m a n n .

comienza con la selección y valoración de caracteres para los cuales se carece de criterios objetivos. Un problema específico del método fenético es que, tanto para determinar los coeficientes de semejanzas como para valorar posteriormente las semejanzas emparejadas, se dispone de una gran cantidad de procedimientos diferentes, que también pueden dar resultados distintos, pero dicho método no nos proporciona ningún criterio objetivo para elegir entre estos procedimientos. Independientemente de todo lo expuesto hasta aquí, subyace la cuestión de si semejanza y parentesco son equiparables, pues el parentesco es el único criterio objetivo del agrupamiento. Semejanza y parentesco sólo pueden equipararse cuando las tasas de evolución son iguales en todas las líneas de desarrollo y no aparecen ni paralelismos ni convergencias. Si una evolución acelerada conduce en una línea de desarrollo (p. ej.. al conquistar un espacio vital totalmente nuevo) a una marcada divergencia fenotípica, la semejanza ya no cubre correctamente las

El m é t o d o q u e s i g u e la s i s t e m á t i c a f i l o g e n é t i c a (cladístic a ) se r e m o n t a al e n t o m ó l o g o W. H e n n i g . Tras a b a r c a r tod o s los c a r a c t e r e s en la p r i m e r a f a s e del análisis, se aborda en la s e g u n d a fase la valoración d e los caracteres según el m o m e n t o relativo d e su o r i g e n . Estos caracteres, que sólo se p r e s e n t a n d e n t r o del g r u p o e s t u d i a d o (ing.: group) (fig. 11-5), se d e n o m i n a n a p o m o r f o s o relativam e n t e d e r i v a d o s ( a p o m o r f i a ) , y los q u e ya estaban presentes fuera del grupo e s t u d i a d o , p l e s i o m o r f o s o r e l a t i v a m e n t e p r i m i t i v o s ( p l e s i o m o r f i a ) . Independientem e n t e de esto, si una a p o m o r f i a sólo se da en u n o o m á s t a x o n e s , se h a b l a de s i n a p o m o r f i a , y, si se trata de una p l e s i o m o r f i a , se e m p l e a e n t o n c e s el t é r m i n o simplesiom o r f i a . C o n s i d e r a r a p o m o r f o o p l e s i o m o r f o un e s t a d o del carácter es, p o r lo tanto, relativo p o r q u e se m o d i f i c a con la e x t e n s i ó n del g r u p o e s t u d i a d o . Así, la posesión d e fiores d i o i c a s (en c o m p a r a c i ó n con las m o n o i c a s ) dentro de las a n g i o s p e r m a s e s un c a r á c t e r p l e s i o m o r f o . pues las flores d i o i c a s p e r t e n e c e n a la d o t a c i ó n básica d e las angiosp e r m a s (v. 11.2. flores). D e n t r o d e los e s p e r m a t ó f i t o s , sin e m b a r g o , las f l o r e s dioicas, al ser un carácter q u e sólo se halla en las a n g i o s p e r m a s , son una a p o m o r f i a y pueden e m p l e a r s e para servir de a p o y o a la m o n o f i l i a d e las ang i o s p e r m a s . La c o n c l u s i ó n m á s i m p o r t a n t e a la q u e llegó H e n n i g f u e q u e . para r e c o n o c e r el p a r e n t e s c o , sólo son a d e c u a d o s los c a r a c t e r e s a p o m o r f o s , n o los p l e s i o m o r f o s . N o s e q u i v o c a r í a m o s si, p. ej., al c o m p a r a r una c o m p u e s t a v e r d e ( A s t e r a c e a e / A s t e r a l e s ) c o n una e s c r o f u l a r i á c e a verd e ( S c r o p h u l a r i a c e a e / L a m i a l e s ) y una o r o b a n c á c e a (Orob a n c h a c e a e / L a m i a l e s ) se llegara a la c o n c l u s i ó n , basándos e en la p r e s e n c i a d e c l o r o f i l a en la c o m p u e s t a y la e s c r o f u l a r i a . d e q u e é s t a s están m á s e s t r e c h a m e n t e e m p a -

11.1 M é t o d o s d e la s i s t e m á t i c a

S

A

B

C

577

no sirve para establecer un parentesco c e r c a n o entre estos dos taxones. Más bien se ha c o n s e r v a d o en A y B el estado del carácter del antepasado. La parsimonia (ing. parsimony) como base para elegir los caracteres informativos no supone que el proceso evolutivo haya sido parsimonioso o económico y que siempre se haya tomado el camino más cono. La economía o parsimonia es más bien un principio o criterio científico general que pretende reducir el número de hipótesis necesarias para explicar los hechos.

Fig. 1 1 - 5 : C o m p a r a c i ó n d e a d e l f o t a x o n e s o g r u p o s h e r m a n o s . Si e n u n g r u p o q u e p o s e e t r e s t a x o n e s , A, B y C, con los e s t a d o s del c a r á c t e r A: 1 - 0 , B: 1 - 0 y C: 1 - 1 , el e s t a d o del c a r á c t e r 1 - 0 del a d e l f o t a x ó n S e s el e s t a d o p l e s i o m o r f o , s ó l o d e b e p o s t u l a r s e u n a t r a n s f o r m a c i ó n del c a r á c t e r d e 1-0—>1-1 e n la línea q u e c o n d u c e a C. En c a m b i o , si s e s u p o n e q u e 11 e s el e s t a d o d e p a r t i d a , son d o s las t r a n s f o r m a c i o n e s q u e h a n d e p o s tularse. O al o r i g i n a r s e A y B h a t e n i d o lugar u n a t r a n s f o r m a c i ó n del carácter d e (1-1—>1-0), o e s t a t r a n s f o r m a c i ó n (1-1—>1-0) s e p r o d u j o e n a n t e p a s a d o s c o m u n e s d e A, B y C d e s p u é s d e o r i g i n a r s e S y volvió a a p a recer c u a n d o s e originó C ( 1 - 0 - > 1 - 1 ) . La c o m p a r a c i ó n d e a d e l f o t a x o n e s sirve p a r a r e c o n o c e r c a r a c t e r e s a p o m o r f o s b a s á n d o s e e n el principio o criterio d e la e c o n o m í a o p a r s i m o n i a .

rentadas entre sí q u e con la o r o b a n c á c e a . El m o t i v o es que la posesión de clorofila c o r r e s p o n d e a la dotación básica de las plantas verdes y n o puede hacerse n i n g u n a afirmación sobre el parentesco en un p e q u e ñ o s u b g r u p o de plantas verdes a partir de una plesiomorfia. La clorofila se ha c o n s e r v a d o en las c o m p u e s t a s y las e s c r o f u l a r i á c e a s , pero se ha perdido en las o r o b a n c á c e a s . Para analizar la cuestión de si un estado o condición característica es a p o m o r f a o plesiomorfa, se ha recurrido al m é todo m á s importante: la c o m p a r a c i ó n de a d e l f o t a x o n e s (gr. adelphós: hermano; ing. sister group comparisons). Se supone que, entre parientes m u y cercanos (adelfotaxón o g r u p o hermano; sister group) del g r u p o estudiado, el estado de un carácter q u e se encuentra es la condición o estado plesiomorfo. Esta suposición se basa en q u e es m á s p a r s i m o n i o s o (ing. more parsimonious) q u e la suposición de que el e s t a d o alternativo del carácter, no presente en el a d e l f o t a x ó n . sea a p o m o r f o . Si en un g r u p o que posee tres taxones. A, B y C, con los estados del carácter A: 1-0, B: 1-0 y C: 1-1, el estado del carácter 1-0 del adelfotaxón S e s el estado p l e s i o m o r f o , sólo d e b e postularse una transf o r m a c i ó n del carácter (ing. character transformador!) de 1-0 a 1-1 en la línea q u e c o n d u c e a C (fig. 11-5). En c a m bio, si se s u p o n e q u e 1-1 es el e s t a d o de partida, son dos las t r a n s f o r m a c i o n e s que han de postularse. O al originarse A y B tuvo lugar una t r a n s f o r m a c i ó n del carácter de 1-1 a 1-0, o bien esta t r a n s f o r m a c i ó n se p r o d u j o en antepasados c o m u n e s de A, B y C d e s p u é s de originarse S y volvió a producirse c u a n d o se o r i g i n ó C (fig. 11 -5). C o m o sólo los caracteres a p o m o r f o s sirven para testimoniar una relación de parentesco, el e s t a d o 1-0 c o m ú n del carácter

Incluso cuando se conoce el pariente más cercano del grupo estudiado, se debe trabajar con otros parientes del grupo en cuestión además de con el adelfotaxón o grupo hermano. Este y los otros parientes forman juntos el g r u p o e x t e r n o (ing.: outgroup). El término grupo externo se antepone al de grupo hermano o adelfotaxón. La comparación de gmpos hermanos o externos es problemática en tanto que supone que desde su origen no habría tenido lugar en ellos ningún cambio de caracteres. Sin embargo, como el grupo hermano es igual de antiguo que el grupo estudiado desde el punto de vista geológico, y los taxones restantes del grupo externo son más antiguos, tenían ellos lanto tiempo (grupo hermano) o más (restantes taxones del grupo externo) que el grupo estudiado para cambiar a lo largo de la evolución. Por eso es más improbable que no hayan cambiado los grupos extemos y hermanos desde que se originara el grupo estudiado.

D e s p u é s d e q u e en la s e g u n d a fase del análisis se haya valorado si los e s t a d o s del carácter son a p o m o r f o s o plesiom o r f o s , en la tercera se recurre ú n i c a m e n t e a los caracteres a p o m o r f o s para r e c o n o c e r el p a r e n t e s c o . Partiendo de la p r e m i s a de que ya en el p r i m e r e x a m e n de los caracteres se reconocieron c o r r e c t a m e n t e todos los paralelismos (ing. parallelism) y también todas las regresiones (ing: reversal), los e s t a d o s o c o n d i c i o n e s a p o m o r f a s de los caracteres d e b e n estar libres de d e s a c u e r d o s o contradicciones, pero e s t o n u n c a es así. L o s caracteres discordantes d e b i d o s a p a r a l e l i s m o s o regresiones reciben el n o m b r e de h o m o p l a s i a s (ing. homoplasy), o sea, un estado del carácter e s h o m o p l á s i c o c u a n d o ha surgido m á s de una vez d e n t r o del g r u p o o d e s p u é s de originarse ha vuelto al e s t a d o de partida. Los conflictos existentes entre caracteres se tratan de m a n e r a q u e , con m é t o d o s de cálculo aprop i a d o s según el principio de la p a r s i m o n i a , se m i n i m i z a el n ú m e r o de las t r a n s f o r m a c i o n e s de caracteres necesarias en c o n j u n t o . Esta última f a s e constituye el principio m á s importante de m á x i m a p a r s i m o n i a (ing.: máximum parsimony, MP), que es el m á s utilizado actualmente y q u e ha ido sustituy e n d o cada vez m á s a la sistemática filogenética en su form a primitiva y descriptiva y q u e se usa en programas de o r d e n a d o r tales c o m o , p. ej., el P A U P (ing. phylogenetic analysis using parsimony). El principio de la M P consiste en renunciar a una valoración del análisis previo de los estados del carácter c o m o a p o m o r f o s o p l e s i o m o r f o s y también a la c o m p a r a c i ó n de g r u p o s h e r m a n o s / e x t e r n o s y c o m p e n s a r todos los caracteres de m a n e r a que el n ú m e r o de las t r a n s f o r m a c i o n e s necesarias de los caracteres en el c l a d o g r a m a obtenido sea m í n i m o . A pesar de esto se incluye en los análisis un g r u p o hermano/externo. El resultado privilegiado de un cálculo así es entonces el ciadograma m á s p a r s i m o n i o s o (ing.: most parsimonious), que ante todo carece de punto básico y, por tanto, de raíz (no enraizado, ing.: unrooted). La «raíz» c o m o punto básico de un c l a d o g r a m a así se sitúa siempre entre el g r u p o estudiado y el e x t e m o siempre q u e el resultado del análisis lo permita. La valoración de los caracteres c o m o a p o m o r f o s o p l e s i o m o r f o s tiene lugar después de que el cladograma

578

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

haya sido c a l c u l a d o y e n r a i z a d o . Los g r u p o s diferentes que surgen de una b i f u r c a c i ó n o «ramas» de un cladogram a reciben el n o m b r e de «ciados». La denominada sistemática e v o l u t i v a se esfuerza, sin un método formalizado, por reflejar en la clasificación tanto la semejanza como el parentesco. Son representantes de esta sistemática evolutiva los sistemas de las angiospermas, todavía hoy tan utilizados, p. ej., por A. Cronquist, R.M.T. Dahlgren, A. Takhtajan y R.F. Thome.

11.1.3.5 Máxima p r o b a b i l i d a d En la interpretación de los caracteres de las secuencias del DNA se utiliza cada vez más a menudo el método denominado m á x i m a p r o b a b i l i d a d (ing.: máximum likelihood, ML). El punto de partida de este método es la formulación para el grupo estudiado de un modelo específico de la evolución de la secuencia. Este modelo tiene en cuenta, por una pane, la variación de la secuencia en el grupo estudiado mientras se valora, p. ej., su tasa de sustitución basándose en la variabilidad observada de cada posición en la secuencia, o mientras se deduce la frecuencia relativa de las transiciones y transversiones a partir de la variación de la secuencia. Surgen además suposiciones acerca de, p. ej., la independencia de las posiciones de las secuencias entre sí en el modelo evolutivo de dichas secuencias. Se elabora un árbol filogenético que explica con la máxima probabilidad (máximum likelihood) la variación de las secuencias observada en el grupo estudiado basándose en el modelo específico de la evolución de las secuencias para dicho grupo.

11.1.3.6 Análisis e s t a d í s t i c o d e las hipótesis de parentesco Las hipótesis relativas al parentesco elaboradas por la fenética, la cladística o la máxima parsimonia en cieno modo están abiertas a la valoración estadística de su estabilidad. Una manera en que puede hacerse es, p. ej., mediante el análisis « b o o t s t r a p » . Se trata de agrupar y analizar nuevas matrices de datos a partir de los datos originales repetidamente y eligiendo al azar. Estas nuevas matrices de datos tienen el mismo tamaño que la matriz original, pero pueden diferenciarse de la matriz original de tal manera que un carácter esté incluido tres veces y que. por tanto, otros dos caracteres no aparezcan en absoluto. Un valor «bootstrap» de, p. ej., 90 para un ciado significaría que, en el 90 % de los análisis repetidos de las matrices de datos diferentes, la disposición de los taxones de ese ciado es idéntica a la disposición alcanzada en el análisis de la matriz original. Un índice utilizado a menudo en cladística es el denominado índice de desintegración (ing.: decay-index) o índice de Bremer. En este caso se estudia cuántas fases o pasos adicionales (transformaciones de caracteres) son necesarios para que un ciado desintegrado (que especifica el parentesco entre A. B y C; fig. 11-1) acabe en una politomía (que no aporta ningún testimonio sobre el parentesco entre A, B y C). Un índice de desintegración de 1, p. ej., significaría que un ciado desintegrado del árbol filogenético más parsimonioso ya no se desintegra más en los árboles que sólo son un paso más largos que el árbol más parsimonioso. Un índice de desintegración más elevado se considera que es un mejor respaldo para una hipótesis sobre el parentesco.

1 1 . 1 . 4 Filogenia y clasificación Las posibilidades y a descritas de los análisis sistemátic o s c o n d u c e n a hipótesis s o b r e el p a r e n t e s c o entre taxo-

n e s y s o n , por tanto, t a x o f í l o g e n i a s ( f i l o g e n i a d e taxones). Un p r o b l e m a e s p e c i a l , c o m ú n a los p r o c e d i m i e n t o s f e n é t i c o s y c l a d í s t i c o s , es q u e p u e d e r e s u l t a r difícil de v e r la e v o l u c i ó n reticular ( e s decir, el o r i g e n de n u e v o s t a x o n e s por h i b r i d a c i ó n d e l í n e a s d e d e s a r r o l l o d i v e r g e n tes) c o m o un p r o c e s o e v o l u t i v o v i s i b l e m e n t e f r e c u e n t e en las p l a n t a s (v. 10.3.3). Ni los f e n o g r a m a s ni los clad o g r a m a s son v e r d a d e r o s á r b o l e s f i l o g e n é t i c o s , ya q u e n o p u e d e h a c e r s e n i n g u n a a f i r m a c i ó n ni s o b r e los a n t e c e s o r e s ni s o b r e los s u c e s o r e s . L a s t a x o f i l o g e n i a s pueden utilizarse p a r a d e d u c i r la e v o l u c i ó n d e los c a r a c t e res. El e s t a d o o m a n i f e s t a c i ó n s i m p l e d e los c a r a c t e r e s en un f e n o g r a m a o c l a d o g r a m a m u e s t r a c ó m o un c a r á c ter ha v a r i a d o en el d e s a r r o l l o f i l o g e n é t i c o d e un t a x ó n . E s t o a p a r e c e r e p r e s e n t a d o ( f i g . 11-6) en el e j e m p l o del c í r c u l o d e p a r e n t e s c o d e la h i e r b a d e las g o l o n d r i n a s Chelidonium majus ( P a p a v e r a c e a e - C h e l i d o n o i d e a e ) . El f e n o g r a m a o c l a d o g r a m a d e b e r í a b a s a r s e en los c a r a c t e r e s q u e son i n d e p e n d i e n t e s d e a q u e l l o s c u y a f i l o g e n i a se va a r e c o n s t r u i r . E n el h e c h o d e t r a n s f o r m a r el f e n o g r a m a o el c l a d o g r a m a en una c l a s i f i c a c i ó n f o r m a l e x i s t e un p r i n c i p i o proc e d e n t e d e la s i s t e m á t i c a f i l o g e n é t i c a y r e i t e r a d a m e n t e a c e p t a d o d e q u e s ó l o se p o d í a n r e c o n o c e r los g r u p o s m o n o f i l é t i c o s . En la m o n o f i l i a ( f i g . 11-7), un t a x ó n c o n t i e n e t o d o s los d e s c e n d i e n t e s d e un a n t e p a s a d o dir e c t o y c o m ú n . E n la p a r a f i l i a se p a r t e d e q u e t o d o s los g r u p o s q u e f o r m a n p a r t e del t a x ó n p r o c e d e n d e un a n t e p a s a d o c o m ú n y d i r e c t o , p e r o n o t o d o s los d e s c e n d i e n tes d e d i c h o a n t e p a s a d o se h a l l a n i n c l u i d o s en el t a x ó n . F i n a l m e n t e , en la p o l i f i l i a e s t á n i n c l u i d o s en un t a x ó n g r u p o s q u e n o p r o c e d e n de un a n t e p a s a d o d i r e c t o y común. Uno de los numerosos ejemplos conocidos de parafilia lo constituyen los géneros norteamericanos Clarkia y Heterogaura (Onagraceae). Así como Clarkia posee dos grupos de estambres fértiles, estigmas divididos y frutos en cápsula. Heterogaura sólo tiene un grupo de estambres fértiles, estigmas capitados y frutos en nuez, por lo cual este taxón estaría definido también como género propio. Los análisis moleculares han demostrado de manera inequívoca que Heterogaura está estrechamente emparentada con algunas especies de Clarkia y que incluso se ha originado a partir del género Clarkia (fig. 11-8). Si se considera a Heterogaura un género. Clarkia es parafilética en relación con Heterogaura, pues todos los representantes de Clarkia provienen de un antepasado directo común, pero, debido a la exclusión de Heterogaura. no todos los descendientes se encuentran incluidos en el mismo taxón. El rechazo de los taxones parafiléticos supone ante todo que no es la semejanza sino el parentesco lo que debe servir como criterio para clasificar. Las especies de Heterogaura tan visiblemente diferentes a las de Clarkia deberían clasificarse como Clarkia, porque sus parientes más cercanos pertenecen a dicho género. Los análisis moleculares han demostrado también que los antófitos dicotiledóneos son parafiléticos con respecto a las monocotiledóneas (fig. 11-213). Se ha cuestionado mucho que en la clasificación la sistemática filogenética haya favorecido que no se valore la semejanza plesiomorfa.

11.1.5 Nomenclatura Para la d e n o m i n a c i ó n y clasificación de las plantas existen m u c h a s reglas f o r m a l e s , que están c o n t e n i d a s en el C ó d i g o Internacional de N o m e n c l a t u r a Botánica (Inter-

11.1 M é t o d o s d e la s i s t e m á t i c a

~c §

s

! 2.

I

3

1 I

I & .C

579

.1

i !

I

•2

I

3

!

u

o x= 6

x = 12

nerviación pinnada

polen tricolpado

x = 20

pétalos blancos

sin pétalos

plantas lampiñas x= 9

x = 10

polen poliporo nerviación foliar digitada inflorescencias paniculadas

x= 6

polen tricolpado x= 5

pétalos amarillos polen tricolpado nerviación pinnada inflorescencias umbeladas

Fig. 11-6: Evolución d e los c a r a c t e r e s . La i n c o r p o r a c i ó n d e los c a r a c t e r e s a un c l a d o g r a m a m u e s t r a c ó m o un c a r á c t e r podría h a b e r s e m o d i f i c a d o a lo largo d e la filogenia d e u n t a x ó n . En el g r u p o d e p a r e n t e s c o d e la h i e r b a d e las g o l o n d r i n a s (Chelidonium majus), p. ej., s u r g i e r o n g r a n o s d e p o l e n poliporos e n un a n t e p a s a d o c o m ú n d e Sanguinaria, Eomecon, Macleaya y Bocconia, y los g r a n o s d e p o l e n t r i c o l p a d o s p r e s e n t e s e n un a n t e p a s a d o com ú n d e Hylomecon, Styloporum y Chelidonium s e h a n v u e l t o p o l i c o l p a d o s e n el a n t e p a s a d o d e Stylophorum y Chelidonium. En el o r i g e n d e Chelidonium h a n v u e l t o a p r o d u c i r s e g r a n o s d e p o l e n t r i c o l p a d o s . - S e g ú n F.R. Blattner y J.W. Kadereit.

national Code ofBotanical Nomenclature), q u e se va perf e c c i o n a n d o r e g u l a r m e n t e . L o s a s p e c t o s f o r m a l e s d e la

monofilético parafilético .

_ I

2

3

4

T""~2

........ polifiletico 3

A

w Fig. 11-7: M o n o - , p a r a - y polifilia. Un t a x ó n m o n o f i l é t i c o (3-4, 2 - 4 , 1 - 4 ) c o n t i e n e t o d o s los d e s c e n d i e n t e s d e un a n t e p a s a d o d i r e c t o c o m ú n . Hay parafilia c u a n d o t o d o s los g r u p o s p a r c i a l e s ( 1 - 2 , 1 - 3 ) p r o c e d e n t e s d e un a n t e p a s a d o d i r e c t o c o m ú n e s t á n incluidos e n u n t a x ó n , p e r o n o t o d o s los d e s c e n d i e n t e s (3-4, 4 ) d e d i c h o a n t e p a s a d o e s t á n incluidos e n el t a x ó n . Un t a x ó n polifilético c o n t i e n e g r u p o s p a r c i a l e s (1 y 3), q u e n o d e s c i e n d e n d e un a n t e p a s a d o directo c o m ú n . - S e g ú n M. Ridley.

i n v e s t i g a c i ó n s i s t e m á t i c a m u c h a s v e c e s reciben t a m b i é n el n o m b r e de t a x o n o m í a . A c a u s a de la d e f i n i c i ó n tan het e r o g é n e a del t é r m i n o en la b i b l i o g r a f í a h e m o s r e n u n c i a d o a utilizarlo aquí. P o r lo d e m á s , a los t é r m i n o s s i s t e m á tica y t a x o n o m í a c o n f r e c u e n c i a se les ha d a d o el m i s m o significado. En el s i s t e m a d e las p l a n t a s se han u s a d o r a n g o s o c a t e g o r í a s rel a c i o n a d a s . Se trata de t é r m i n o s de o r d e n a c i ó n abstractos a los q u e se atribuyen p o s i c i o n e s d e t e r m i n a d a s en una j e r a r q u í a . El n o m b r e d e u n a e s p e c i e es un b i n o m i o ( c o m b i n a c i ó n binaria) y se c o m p o n e del n o m b r e del g é n e r o y del n o m b r e o epíteto esp e c í f i c o (p. e j . , Achillea millefolium). El n o m b r e e s p e c í f i c o c o m p l e t o c o m p r e n d e a d e m á s el n o m b r e del a u t o r q u e d e s c r i b i ó la e s p e c i e . En Achillea millefolium L., la L. c o r r e s p o n d e a Linneo ( L i n n a e u s ) . L o s n o m b r e s por e n c i m a del r a n g o de e s p e c i e son u n i n o m i o s (p. e j . . Achillea). En la tabla 11-1 se h a n colocado las p r i n c i p a l e s c a t e g o r í a s t a x o n ó m i c a s . las t e r m i n a c i o n e s habituales y t a x o n e s c o n c r e t o s c o m o e j e m p l o para el caso de la milenrama (Achillea millefolium). En b o t á n i c a , u n n u e v o t a x ó n se c o n s i d e r a p ú b l i c a m e n t e « v á l i d o » (ing.: validly published) c u a n d o c u m p l e d e t e r m i n a d o s requisitos. Esto incluye la elección de un n o m b r e q u e esté d e a c u e r d o con las r e g l a s e s t a b l e c i d a s , una

580

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Clarkia epilobioides C. rostrata

2mm

C. lewisii C. cylindrica Heterogaura heterandra C. dudleyana C. modesta C. lingulata C. biloba

Fig. 11-8 :

Parafilia. Clarkia (A-C) y Heterogaura (D-F) se d i s t i n g u e n p o r el n ú m e r o d e e s t a m b r e s fértiles, la f o r m a del e s t i g m a y el f r u t o . El a n á lisis d e p a r e n t e s c o d e m u e s t r a q u e r e c o n o c e r a Heterogaura heterandra c o m o g é n e r o p r o p i a m e n t e d i c h o lleva a u n a Clarkia p a r a f i l é t i c a . - A-F: R. S p o h n , s e g ú n K.J. S y t s m a .

descripción o diagnosis, la publicación en un órgano de publicación al alcance de todos, así como la denominación del llamado tipo (v. más adelante), que debe consignarse de manera que sea comprensible. Las condiciones para una comprensión general de los tipos y órganos de publicación están definidas en el Código. Todos los nombres científicos están latinizados. Los nombres de los géneros y de los taxones superiores son sustantivos, los de especies (y otros nombres intraespecíficos) suelen ser adjetivos. En botánica, la primera descripción debe realizarse en latín. Mediante la denominada t i p i f i c a c i ó n de un t i p o se

pone en relación de manera definitiva un nombre con un individuo vegetal concreto. El tipo del nombre de una especie o de un taxón intraespecífico es generalmente una planta depositada en un herbario. Sólo en casos excepcionales, que suelen tener un fundamento histórico, han valido como tipo una descripción o una ilustración. Tampoco un tipo es siempre lo normal en un taxón. Un género está tipificado por una especie, y una familia lo está por un género. Si para un taxón hay varios nombres muy conocidos, se aplica el p r i n c i p i o d e p r i o r i d a d . Se utilizará el nombre válido que fue utilizado primero. Esta regla no es apli-

1 1 . 2 Bacterios, h o n g o s y p l a n t a s

581

Sinopsis d e las principales c a t e g o r í a s t a x o n ó m i c a s m á s i m p o r t a n t e s , las t e r m i n a c i o n e s n o r m a t i v a s y las u n i d a d e s t a x o n ó m i c a s utilizando c o m o e j e m p l o a la m i l e n r a m a (Achillea millefolium L ) . Tabla 11-1:

Categoría t a x o n ó m i c a

Terminaciones h a b i t u a l e s

Unidades taxonómicas

(castellano, latín, a b r e v i a t u r a )

(ejemplos, s i n ó n i m o s )

Reino ( r e g n u m )

Eucarya

Subreino (subregnum) División o fílum (divisío o p h y l u m ) Subdivisión ( s u b p h y l u m ) Clase (classis)

-bionta -phyta, -mycota

Chlorobionta Streptophyta

-phytina, - m y c o t i n a -phyceae, -mycetes

Spermatophytina Magnoliopsida

u - o p s i d a (o - a t a e ) S u b c l a s e (subclassis)

-idae

Superorden (superordo) O r d e n (ordo) Familia (familia)

-anae

Subfamilia (subfamilia) Tribus (tribus)

Rosidae

-ales

Asterales Asteraceae (= Compositae)

-aceae -oideae -eae

Asteroideae Anthemideae

Género (genus) Sección (sectio, sect.)

Achillea Achillea sect. Achillea

Serie (series, ser.) [Agregado (aggregatus, agg.)j

Achillea millefolium a g g .

Especie (species, s p e c . o sp.)

Achillea millefolium

S u b e s p e c i e ( s u b s p . o ssp.) V a r i e d a d (varietas, var.)

A. m. s u b s p . sudetica

Forma ( f o r m a , f.)

A. m. s u b s p . s. f. rosea

cable a los taxones por encima de la categoría de familia y, en realidad, pueden haberse establecido («conservado») nombres muy conocidos que no son los primeros. Debido a su aparición más tardía los nombres no utilizables son los sinónimos del nombre válido.

La «nomenclatura filogenética» tan discutida últimamente con su «PhyloCode», un proyecto todavía pendiente, tiende a denominar a los organismos basándose exclusivamente en su parentesco filogenético.

11.2 Bacterios, h o n g o s y plantas Como el apartado 11.2 no se lia subdividido numéricamente, se puede acceder a los temas elegidos minos pertinentes y los géneros, que se hallan indicados en el índice alfabético.

I. Reino ( d o m i n i o ) : Bacteria Primera división: P o s i b a c t e r i o t a , b a c t e r i o s gram-positivos S e g u n d a división: N e g i b a c t e r i o t a , b a c t e r i o s gram-negativos Tercera división: C y a n o b a c t e r i o t a (Cyanoprokariota, C y a n o p h y t a , a l g a s azules)

585 590

591

594

a través de los tér-

Primera división: C r e n a r c h a e o t a

598

S e g u n d a división: E u r y a r c h a e o t a

598

III. Reino ( d o m i n i o ) : Eucarya, e u c a r i o t a s

.

598

Reproducción, a l t e r n a n c i a d e f a s e s nucleares y de generaciones

599

Primer s u b r e i n o : A c r a s i o b i o n t a

600

División única: Acrasiomycota (Acrasiomycetes) . .

600

Cuarta división: P r o c h l o r o b a c t e r i o t a , Prochlorophyta

597

S e g u n d o subreino: Myxobionta

600

II. R e i n o ( d o m i n i o ) : A r c h a e a

597

Primera división: M y x o m y c o t a

601

582

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

S e g u n d a división: P l a s m o d i o p h o r o m y c o t a

603

Tercer s u b r e i n o : H e t e r o k o n t o b i o n t a

603

Primera división: L a b y r i n t h u l o m y c o t a

604

S e g u n d a división: O o m y c o t a

604

Tercera división: H e t e r o k o n t o p h y t a

609

Cuarto subreino: Mycobionta

609

División única: E u m y c o t a Clase 1: C h y t r i d i o m y c e t e s Clase 2: Z y g o m y c e t e s Clase 3: A s c o m y c e t e s S u b c l a s e 1: T a p h r i n o m y c e t i d a e S u b c l a s e 2: E n d o m y c e t i d a e S u b c l a s e 3: L a b o u l b e n i o m y c e t i d a e S u b c l a s e 4: A s c o m y c e t i d a e Clase 4: B a s i d i o m y c e t e s S u b c l a s e 1: U s t o m y c e t i d a e S u b c l a s e 2: U r e d o m y c e t i d a e S u b c l a s e 3: H y m e n o m y c e t i d a e 1. a a d i c i ó n a los M y c o b i o n t a : Fungi imperfecti (Deuteromycetes) 2. a adición a l o s M y c o b i o n t a : Lichenes, l i q ú e n e s

609 609 613 615 616 616 618 618 627 628 630 634

Quinto subreino: Glaucobionta

650

División única: G l a u c o p h y t a

650

Sexto subreino: Rhodobionta División única: R h o d o p h y t a , a l g a s rojas S u b c l a s e 1: B a n g i o p h y c i d a e Subclase 2 : Florideophycidae 1. a a d i c i ó n a los R h o d o b i o n t a : división C r y p t o p h y t a 2. a adición a l o s R h o d o b i o n t a : división D i n o p h y t a (Pyrrhophyta, D i n o f l a g e l l a t a ) . 3. a a d i c i ó n a l o s R h o d o b i o n t a : división H a p t o p h y t a 4. a a d i c i ó n a los R h o d o b i o n t a : división H e t e r o k o n t o p h y t a (= Chrysophyta, Chromophyta) Clase 1: C h l o r o m o n a d o p h y c e a e Clase 2: X a n t h o p h y c e a e Clase 3: C h r y s o p h y c e a e Clase 4: Bacillariophyceae (= d i a t o m e a s ) Clase 5: P h a e o p h y c e a e ( a l g a s pardas) Séptimo subreino: Chlorobionta («Viridiplantae») Primera división: C h l o r o p h y t a ( a l g a s v e r d e s I) . . . Clase 1: P r a s i n o p h y c e a e Clase 2: U l v o p h y c e a e Clase 3: T r e b o u x i o p h y c e a e Clase 4: C l a d o p h o r o p h y c e a e Clase 5: B r y o p s i d o p h y c e a e (= S i f o n a l e s ) Clase 6: D a s y c l a d o p h y c e a e Clase 7: T r e n t e p o h l i o p h y c e a e Clase 8: C h l o r o p h y c e a e 1. a adición a los C h l o r o p h y t a : división C h l o r a r a c h n i o p h y t a

646 646

651 651 655 655 656 657 658

660 660 661 663 664 668 675 676 677 677 679 679 680 681 681 682 689

2. a a d i c i ó n a los Chlorophyta: división E u g i e n o p h y t a S e g u n d a división: S t r e p t o p h y t a Primera s u b d i v i s i ó n : S t r e p t o p h y t i n a ( a l g a s v e r d e s II) Clase 1: M e s o s t i g m a t o p h y c e a e Clase 2: Z y g n e m a t o p h y c e a e (= C o n j u g a t a e ) Clase 3: K l e b s o r m i d i o p h y c e a e (Coleochaetophyceae) Clase 4: C h a r o p h y c e a e Segunda subdivisión: Bryophytina, m u s g o s Clase 1: M a r c h a n t i o p s i d a (= H e p a t i c a e e n parte; hepáticas talosas) Clase 2: J u n g e r m a n n i o p s i d a (= H e p a t i c a e e n parte; sobre t o d o hepáticas foliosas) Clase 3: Bryopsida (= Musc¡, m u s g o s ) S u b c l a s e 1: S p h a g n i d a e , e s f a g n o s S u b c l a s e 2: A n d r e a e i d a e S u b c l a s e 3: Bryidae Clase 4: A n t h o c e r o t o p s i d a Tercera s u b d i v i s i ó n : P t e r i d o p h y t i n a , h e l e c h o s . . . . Clase 1: P s i l o p h y t o p s i d a Clase 2: L y c o p o d i o p s i d a , l i c o p o d i o s Clase 3: E q u i s e t o p s i d a (= S p h e n o p s i d a ) , c o l a s d e caballo Clase 4: P s i l o t o p s i d a Clase 5: Pteridopsida (= Filicopsida), h e l e c h o s .. Nivel d e desarrollo: Primofilices (= Protopteridiidae) Nivel d e desarrollo: E u s p o r a n g i a t a e (= O p h i o g l o s s i d a e ) Nivel d e desarrollo: L e p t o s p o r a n g i a t a e (= Pterididae) Nivel d e desarrollo: H y d r o p t e r i d e s (= Salviniidae), helechos acuáticos Cuarta s u b d i v i s i ó n : S p e r m a t o p h y t i n a , espermatófitos Alternancia d e g e n e r a c i o n e s Órganos vegetativos Sustancias secundarias Flores .... Perianto Microsporofilos Polen Gametófito masculino Megasporofilos Primordios s e m i n a l e s Gametófito femenino Nectarios Disposición d e l o s ó r g a n o s f l o r a l e s Inflorescencias Polinización Fecundación Semillas Frutos Frutos d e h i s c e n t e s Frutos i n d e h i s c e n t e s Infructescencias D i s p e r s i ó n d e f r u t o s y semillas Germinación d e la semilla Sistema d e los e s p e r m a t o f i t i n o s

690 690 690 691 691 693 694 698 700 703 705 708 709 710 714 717 720 721 729 733 734 735 737 738 743 750 750 750 753 754 754 756 758 761 763 765 766 768 768 770 770 774 775 779 780 780 781 781 782 783

11.2 Bacterios, h o n g o s y plantas

C l a s e 1: C y c a d o p s i d a C l a s e 2: G i n k g o p s i d a (Ginkgo)

783 785

C l a s e 3: C o n i f e r o p s i d a ( c o n i f e r a s )

786

C l a s e 4: G n e t o p s i d a C l a s e 5: M a g n o l i o p s i d a ( a n g i o s p e r m a s ; a n t ó f i t o s )

792 795

E v o l u c i ó n y f i l o g e n i a d e las a n g i o s p e r m a s : sinopsis

796

S i s t e m a d e las a n g i o s p e r m a s

799

S u b c l a s e 1: M a g n o l i i d a e

799

S u b c l a s e 2: Liliidae ( m o n o c o t i l e d ó n e a s )

803

«Lilianae»

«Commelinoides» S u b c l a s e 3: R o s i d a e ( e u d i c o t i l e d ó n e a s )

«Eudicotiledóneas nucleares» «Rósidas» « E u r r ó s i d a s I» « E u r r ó s i d a s II» «Astéridas» « E u a s t é r i d a s I» « E u a s t é r i d a s II» Origen y parentesco de los e s p e r m a t ó f i t o s

583

811 817

819 824 825 840 845 847 855 861

806

Los términos «planta» y «animal» se equipararon originariamente con los dos grupos sistemático-taxonómicos tradicionales de los seres vivos ( « r e g n u m vegetabile» y «regnum anímale»). Hoy s a b e m o s q u e se trata de tipos de organización diferentes en c u a n t o a la fisiología y la nutrición (v. Introducción, p 1 y 8s) y no de grupos de parentesco naturales. A s í pues, el «reino vegetal» no constituye t a m p o c o ninguna línea de d e s c e n d e n c i a y, por consiguiente, ningún taxón. Las plantas pueden definirse c o m o o r g a n i s m o s fotoautótrofos y, por lo tanto, la botánica es la biología de los fotoautótrofos. Dentro del m a r c o de la botánica se estudian todos los organismos fotoautótrofos, y también todos los g r u p o s heterótrofos, que derivan de los autótrofos o que son importantes para c o m p r e n d e r la filogenia de los autótrofos. Así, en el más amplio de los sentidos, también los hongos (simbiosis de los liqúenes) y los procariotas (hipótesis e n d o s i m b i ó n t i c a ) son objeto de la botánica y de esta obra. Los h o n g o s comparten con las plantas varias características convergentes (v. más adelante). El estudio de la constitución ultraestructural de la célula ha puesto de m a n i f i e s t o en los o r g a n i s m o s la existencia de dos planos estructurales básicos y diferentes, no relacionados entre sí por f o r m a s intermedias: protocitos y eucitos. Estos dos planos estructurales de la célula hasta hace poco tiempo constituían la base de la división de los seres vivos en dos grupos principales ( « r e i n o s » ) : p r o c a r i o t a s y e u c a r i o t a s . Las n u e v a s investigaciones, q u e i n c l u y e n los m é t o d o s de la b i o l o g í a m o l e c u l a r , apuntan hacia una diferenciación filogenética muy temprana en tres g r u p o s principales: arqueos, bacterios o bacterias y eucarios; en el árbol g e n e a l ó g i c o (fig. 1119), los arqueos están m u c h o más cerca de los eucarios que los bacterios. Sin e m b a r g o , basándose en la estructura celular, arqueos y bacterios aparecen c o m o procariotas frente a los eucarios (eucariotas). Los tres grupos (arqueos, bacterios y eucarios) son c o n s i d e r a d o s aquí c o m o verdaderos reinos. Para evitar c o n f u s i o n e s con el antiguo e m p l e o del término reino, en la división filogenética de los seres vivos se utiliza cada vez más la categoría de d o m i n i o en lugar de reino (dominio bacteria, etc.). En la siguiente exposición sistemática se tratarán todos los arqueos y bacterios, así c o m o todas las plantas autótrofas y las heterótrofas que han derivado de ellas secun-

dariamente (sensu stricto), así como los hongos (sensu lato), que son heterótrofos. En general son organismos inmóviles con paredes celulares sólidas que sólo pueden to-

mar el alimento disuelto (o gaseoso). Quedan excluidos los animales uni y pluricelulares (protozoos y metazoos = zoobiontes). Además, debemos tener en cuenta que la delimitación entre plantas, hongos y animales en los eucariotas de niveles inferiores de organización (= protobiontes, p. ej., mixófitos y euglenófitos: fig. 11 -9) tropieza con dificultades. Dentro de los reinos (regna, dominios), ordenamos como subreinos (subdominios) y divisiones (fílums, phyla) comunidades de descendencia muy amplias, pero claramente coherentes, o sea, derivadas de un grupo de antepasados común y monofilético (tabla 11-2). Sus nombres acaban en -biontes (-bionta) en los subreinos, y en las divisiones de los eucariotas autótrofos en -filos (-phyta) y en -micotas (-mycota) las de los hongos. Las relaciones mutuas y el posible parentesco de los grupos del sistema expuestos en esta obra se tratan con frecuencia al final de la división en cuestión y en un resumen al final de este capítulo. De la fig. 11-9 y del índice de materias se desprende una sinopsis del sistema basada en lo que se dice a continuación. A la luz de los nuevos estudios sobre el parentesco, las antiguas d e n o m i n a c i o n e s de los grandes grupos (p. ej., algas, hongos, espermatófitos) dentro del sistema ya no se pueden utilizar para caracterizar las líneas de descend e n c i a m o n o f i l é t i c a s . Estos t é r m i n o s sirven, en todo caso, para caracterizar a los tipos de organización. Sin e m b a r g o , c o m o n o m b r e s para g r a n d e s grupos con un plano estructural correspondiente (tipo de organización) o un nivel semejante de desarrollo, siguen conservando aún una cierta importancia para abarcar determinadas c o m u n i d a d e s y c o m p r e n d e r la gran diversidad de formas a través de subunidades más fácilmente registrables. Las antiguas d e n o m i n a c i o n e s de los tipos de organ i z a c i ó n se e x p o n d r á n a partir de a h o r a en c u a d r o s (cuadros 11-1 a 11-3, 11-5, 11 -8 a 11 -10), sin que haya que tenerlos en cuenta c o m o base estructural de la división sistemática. En un tipo d e organización (de c u a l q u i e r amplitud) incluimos g r u p o s de o r g a n i s m o s q u e c o n c u e r d a n b á s i c a m e n t e en características d e su organización, tanto externas (es decir, morfológicas) c o m o internas (es decir, anatómicas y citológicas). Los tipos de organización c o r r e s p o n d e n m u c h a s veces a niveles de desarrollo y, c o m o tales, son adaptaciones q u e a m e n u d o se han prod u c i d o i n d e p e n d i e n t e m e n t e , en respuesta a condiciones a m b i e n t a l e s d e t e r m i n a d a s o al d e s a r r o l l o p r o g r e s i v o g e n e r a l d e la organización. Por lo tanto, en las líneas evolutivas paralelas señalan también un d e t e r m i n a d o grado de desarrollo filogenético.

584

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Traqueophyta I

K

Bryophytina

O

B

B

tmbryophyta

Anihocerotopsída

Streptophyta

Bryopsida.

Chlorobionta Jungermafintopstda

Mycobionta

Marchantiopsida —

BaskSomyceies

Uchenes

Animalia (Metazoa)

ZyRomycetB'

Asomytetes

ChyindiomYC««

Streptophytina Ktebsormidiophyuíde'

Heterokontobionta

Charophyceae Zygnematophyteae

l

Mesostigmatophyceae'

J

Heterokontophyta

Bacillanophycede

/

Chrysophyteae

•

Xanthophyceae

/

Chlorophyta-Chlorophytina

Oomycota

phaeopiryce*>

Chlofomonddophyceae

Oilofophyteae ? Ulvophyceae

J Labyrinthulomycoia

irebouxjophyceae a«Ktophofophycwe

i R #

bYopadqphytt^?! Frasinophyceae

Euglenophyta -

| X

1

•-

—

Chlorarachniophyta

I Myxobionta

Dinophyta •

Cryptophyta

Claucobionta Rhodobionta = 1 '

Bacteria

•

y

Treniepohiiopliycede

•

Glaucophyta (una división)

—

Rhodophyta ( u n a división)

Haptophyta

|

Myxomycota

¡

Plasmodiophoromycota

i Acrasiobionta — L _ j i

r .

Cyanobaderiota

Posibaderiota Mi

Prochlorobacleriola

Negibaderiota

Progenota

1

SI

•

Archaea •

Crenarchaeota Euryarchaeota

undbtactw amo «vtotitotan» —

—

— —

1

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Fig. 11-9: Árbol genealógico de las plantas y los hongos. Las flechas s e ñ a l a n las f a s e s endosimbiónticas decisivas primarias y secundarias q u e se produjeron en el t r a n s c u r s o d e la filogenia y, c o m o resultado d e ellas, la adquisición de mitocondrios y plastidios. Las flechas q u e llevan a los liqúenes m u e s t r a n ectosimbiosis con c i a n o b a c t e r i o s y dorófitos. - S e g ú n A. Bresinsky y J.W. Kadereit.

I. R e i n o ( d o m i n i o ) : Bacteria

Por eso, tales tipos de organización c o m p r e n d e n a veces g r u p o s totalmente heterogéneos en c u a n t o al parentesco, y dividen, n o en raras ocasiones, c o n j u n t o s filogenéticos q u e , en realidad, desde el punto de vista del p a r e n t e s c o y la sistemática, deberían estar m á s cerca.

La historia del sistema del «reino vegetal» se caracteriza por el cambio de los puntos de vista subyacentes. El más conocido de los sistemas es el sistema sexual elaborado por C. von Linné (Linneo) (1735). Linneo estableció 23 clases de plantas con flores o antófitos frente a una 2 4 / clase, la de las criptógamas («Cryptogamia»), en la cual incluyó entonces no sólo los helechos, los musgos, las algas y los hongos, entonces poco conocidos, sino también algunas plantas superiores con flores difícilmente reconocibles (Ficus, Lemna) e incluso los corales y las esponjas. Distingue las subdivisiones de las plantas con flores (fanerógamas, Phanerogamia) basándose sobre todo en la distribución de los órganos sexuales en las flores y en el número, la fusión o concrescencia, la disposición y la comparación de la longitud de los estambres. Actualmente, las criptógamas pueden denominarse plantas esporíferas, ya que, en ellas, el desarrollo de nuevos individuos se produce a partir de embriones generalmente unicelulares (p. ej., esporas), y las fanerógamas, plantas con llores (antófitos) o, mejor, espermatófitos. Ya Linneo intentó sentar las bases de un sistema vegetal natural, pero sólo A.L. de Jussieu (1789), A.P. de Candolle (1819), St. Endlicher (1836), etc. pueden considerarse fundadores de importantes sistemas formales. Asimismo, después de la ruptura que supusieron los estudios sobre la descendencia, quedaron establecidos los sistemas de A. Braun (1864). G. Bentham y J.D. Hooker (1862-1883), A.W. Eichler (1883) y en especial el agrupamiento ampliamente empleado todavía hoy de A. Engler, que utiliza taxonómicamente los niveles de organización y desarrollo. El primer intento de elaborar un sistema filogenético partió de R.V. Wettstein (1901-1908). Los restantes sistemas actuales representan diversas etapas que van desde el agrupamiento formal hasta el filogenético y sintético. Si se observan los diferentes sistemas en competencia, se encuentran todavía muchas diferencias, a m e n u d o muy profundas también. Esto demuestra c ó m o la sistemática se halla todavía en formación. Por lo demás, en estos últimos años se han conseguido importantes avances en la determinación exacta del parentesco filogenético de todos los grupos de organismos gracias a la comparación y la revisión cladística de los datos proporcionados por las secuencias de diferentes secciones de DNA homologas pro-

585

cedentes del genoma de cloroplastos. mitocondrios y núcleos. Así pues, es de esperar que se llegue a un agrupamiento natural y en general aceptable en un futuro próximo. También la división que aquí ofrecemos representa sólo un intento de exponer con claridad hasta cierto punto las grandes relaciones. Teniendo en cuenta los objetivos de esta obra se han introducido ciertas simplificaciones intencionadamente. Hasta ahora se conocen unas 500 000 especies vegetales. Más de dos tercios de dichas especies son espermatófitos (unas 700 gimnospermas y 240 0 0 0 angiospermas). unos 10 000 son pteridófitos, y unas 24 000. briópsidos. Dentro de los protobiontes se calcula que el número de especies descritas de algas es de aprox. 23 000, aprox. 100 000 de hongos y aprox. 20 000 liqúenes. Y para acabar quedan 3000 bacterios y 2000 algas azules por contar. Teniendo en cuenta el ritmo anual creciente de descripciones de nuevas especies (especialmente de hongos y angiospermas), no se equivoca uno al suponer que el inventario, todavía inacabado, del reino vegetal supere ampliamente el medio millón de especies.

I. Reino (dominio): Bacteria El Reino de los bacterios o bacterias (bacterios, cianobacterios, proclorobacterios) contiene los o r g a n i s m o s procarióticos (cuadro 11-1), poseedores de una envoltura celular que tiene una estructura química especial (sáculo de mureína). Las dos divisiones siguientes de los posibacteriota y negibacteriota constituyen los grupos de bacterios propiamente dichos, que reciben por eso el nombre de eubacterios (al contrario que los cianobacterios, etc.). Los eubacterios (fig. 2-93) son procariotas, que tienen especies predominantemente heterótrofas (v. 9.1) y que, además de ser muy pequeños (fig. 1-1), están muy poco diferenciados morfológicamente. La mayoría de las especies son unicelulares. Las distintas formas de las células pueden derivarse de la f o r m a b á s i c a e s f é r i c a y del c i l i n d r o r ecto o c u r v a d o (fig. 11-10). Se distingue entre: cocos, esféricos, que pueden agruparse en conjuntos sencillos semejantes a colonias; bastoncillos, c u y a s f o r m a s esporíferas reciben el nombre de bacilos; bastoncillos curvados (vibriones) o arrollados en hélice (espirilos). En algunos bacterios, las

C u a d r o 11-1: Tipo d e o r g a n i z a c i ó n : p r o c a r i o t a s La célula procariótica (protocito) no posee un núcleo auténtico, o sea. un núcleo protegido por una envoltura (por e s o a estos organismos antes se les llamaba anucleobiontes); en vez de ello existen uno o varios equivalentes nucleares = nucleoide(s). El D N A está c o m o genóforo, libre en el llamado nucleoplasma. N o hay ni mitosis ni meiosis. La subdivisión de la célula en c a m p o s de reacción ( c o m p a r t i m e n t o s ) es m e n o s a c u s a d a q u e en los eucariotas: faltan los cloroplastos y los mitocrondrios. A veces existen orgánulos locomotores, pero están estructurados de un m o d o f u n d a m e n t a l m e n t e distinto a los de los eucariotas. La pared de la célula procariótica se c o m p o n e de sustancias heteropolímeras. que hasta el m o m e n t o no han sido observadas en ningún

organismo eucariótico. La pared celular es una molécula gigante sacciforme de composición química especial, q u e contiene polisacáridos y se mantiene unida en forma reticular por valencias principales (v. 2.3.3). Mientras los eucariotas están plenamente adaptados al oxígeno, los procariotas se comportan de m o d o variado con respecto al mismo. En ellos se da el paso de la intolerancia absoluta al oxíg e n o hasta su necesidad inexcusable. La capacidad de fijar nitrógeno atmosférico se halla limitada a los procariotas y en ellos está muy extendida. A los procariotas pertenecen los bacterios, cianobacterios. proclorobacterios y arqueos.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-10: Bacterios. Formas bacterianas. A Staphylococcus. B Lactobacilus. C Bdellovibrio. D Spirillum. E Caulobacter (4000x). F Sarcina. G-J Sphaerotilus, G e s t a d i o móvil (700x), H f o r m a d e Sphaerotilus (330x), J comienzo de la separación celular (800x). K Streptomyces. L-N Chondromy-

ces; bastoncillos (200x); c u e r p o s fructíferos (30x).—A: s e g ú n U m e d a ; B: s e g ú n Kandler; C: s e g ú n Stolp; D: s e g ú n Krieg; E: s e g ú n Houwink; F: s e g ú n Beveridge; G-J: s e g ú n Brock y Hóninger; K: s e g ú n H.G. Schlegel; L-N: s e g ú n Grillone.

células permanecen unidas después de la división y forman grupos o paquetes (sarcinas, fig. 11-10 F), filamentos (fig. 11-10 H) o retículos. Por tanto, ya en las bacterias se ha comprobado que se da un desarrollo hacia estructuras más complejas, pero, en las formas pluricelulares, sin embargo, la adopción del principio de dividir el trabajo en determinadas funciones es realmente rara (v. Chlorochroma-

tium). Los filamentos celulares, cuando están presentes, pueden ser simples o ramificados; a veces están recubiertos por vainas (bacterios con vaina) o son flagelados. Los filamentos pluricelulares y ramificados de los actinomicetes (fig. 11-10 K) manifiestan una convergencia análoga respecto al micelio de los hongos eucariotas. Los mixobacterios son procariotas flexibles, q u e reptan por las superf i c i e s . De m o d o a n á l o g o al de c i e r t o s m i x o m i c e t e s eucarióticos, a veces forman cuerpos fructíferos de al menos 1 m m (fig. 11-10 L-N) por aglomeración de células particulares. La diferenciación morfológica permite reconocer el desarrollo hacia estructuras más complejas. Aunque en ningún caso se alcanza la complejidad de los eucariotas, c o m o adaptación a determinadas condiciones de vida se originan formas correspondientes a las de aquéllos (colonias, filamentos, filamentos ramificados, micelios, cuerpos fructíferos, esporas, flagelos). Sin embargo.

también se producen procesos de reducción, hasta el tam a ñ o de los virus. Nucleoide y plásmidos: el DNA de los bacterios no se encuentra difuso en el citoplasma, sino localizado en determinados lugares (nucleoplasma). Los nucleoides son una especie de ovillos de finos filamentos que limitan inmediatamente con el citoplasma; no existe envoltura del núcleo. A consecuencia de previas divisiones del genóforo, con frecuencia se encuentran 2-4 nucleoides en la célula bacteriana. En Escherichia col i, el genóforo consta de un único filamento de D N A cerrado y en forma de anillo, de un tamaño de 1.4 m m . La división del genóforo se produce en los bacterios probablemente después de una adherencia transitoria a la membrana celular (no hay mitosis ni meiosis). Además del genóforo, en las células bacterianas se encuentran también anillos de D N A más pequeños, capaces también de replicarse de forma autónoma: son los llamados plásmidos. En relación con estas particularidades, en los bacterios, a diferencia de los eucariotas, no debe hablarse en ningún caso de «núcleos celulares», ni de « c r o m o s o m a s » , aunque, lamentablemente, ello se haga aún hoy con frecuencia. En cambio, el D N A de los bacterios concuerda plenamente en estructura y función con el de todos los d e m á s seres vivos (v. 1.2). Cuando la replicación es rápida, la velocidad de formación de n u e v o D N A alcanza 33 jjm (longitud de la cadena) por minuto. Los bacterios son los organismos en cuya

I. Reino ( d o m i n i o ) : Bacteria

587

Fig. 11-11: B a c t e r i o s . Flagelos d e los bacterios. A D i s Dosición monótrica ( V i b r i o metchnikovi i, 7 0 0 0 x . B Parte d e un f l a g e l o (Bordetella bronchiseptica, 6 0 OOOx). C Corpúsculo basal en el a r r a n q u e de un flagelo (Rhizobium radicicola, 2 0 OOOx). D Disposición lofótrica ( S p i r i l l u m undula, 8 0 0 0 x ) . E Disposición perítrica [Proteus vulga-

ris, con el c o n t e n i d o celular en p a r t e autolisado, 10 OOOx). - A: s e g ú n Van Iterson; B: s e g ú n L a b a w y Mosley; C: s e g ú n Ziegler; D: s e g ú n Scanga; E: seg ú n H o u w i n k y V a n Iterson.

D

E

Bacterios. Rhodopseudomonas, f o toautótrofo con tilacoides. - CM = m e m b r a n a citoplasmática, Po = g r a n o d e polifosfato, W = p a r e d celular. - S e g ú n Drews y Giesbrecht. Fig. 11-12:

genética m o l e c u l a r m á s se ha p o d i d o p r o f u n d i z a r . Para Escherichia cali, Salmonella typhimurium y o t r a s e s p e c i e s se d i s p o n e ya de mapas de genes.

El citoplasma se halla limitado respecto a la pared celular por la membrana plasmática (= plasmalema), que, c o m o en todos los demás organismos, es pluristrata. Dentro del citoplasma se encuentra el nucleoide (a veces varios), diversos sistemas de membrana e inclusiones celulares. Los ribosomas, de un tamaño de 16 x 18 nm. constan aproximadamente de un 60 % de RNA y un 40 % de proteína y llegan a alcanzar la cantidad de aproximadamente 500050 000 por célula. En la ultracentrífuga se sedimentan a 70S (S = unidad Svedberg; coeficiente para la determinación de la masa molar). En cambio, los eucariotas tienen en el citoplasma ribosomas SOS y, en los mitocondrios y cloroplastos, ribosomas 70S. En los casos conocidos, las membranas intraplasmáticas forman un retículo en la célula bacteriana. Los mesosomas proceden de invaginaciones de la membrana plasmática. Se han descrito c o m o vesículas, cuerpos tubulares, etc. En los bacterios fotótrofos, por analogía con las estructuras correspondientes de los cloroplastos de las plantas verdes, las vesículas tubulosas y fotosintéticamente activas se llaman tilacoides (fig. 1112) por analogía con las estructuras equivalentes que se encuentran en los cloroplastos de las plantas verdes: a veces se disponen en montones semejantes. Las membranas de estos tilacoides son portadoras de los pigmentos que absorben la luz (bacterioclorofila y carotenoides), así c o m o de los componentes del sistema de transporte fotosintético de electrones y de fosforilación. Pero en este caso los tilacoides no están envueltos por una membrana común; así pues, no existen auténticos plastidios. En al-

gunos bacterios se encuentran también vesículas gasíferas o de gas (p. ej., cromatiáceas). Contenido celular: las sustancias que se depositan de m o d o intracelular p u e d e n ser c o n s i d e r a d a s , en parte, c o m o productos de reserva. Muchos bacterios almacenan polisacáridos de carácter parecido al del glucógeno. Los gránulos lipófilos constan de ácido poli-P-hidroxibutírico. Mycobacterium y Actinomyces acumulan sobre todo grasas neutras y ceras. El ácido fosfórico se almacena en forma de gránulos de polifosfato («volutina»; fig. 2-93). La pared celular de los bacterios (fig. 2-98) tiene un grosor de unos 20 nm y no presenta estructura fibrilar alguna, c o m o la que se da en la pared celulósica de las células de las plantas superiores. Su resistencia mecánica se debe, por lo común, a la presencia de una envoltura, el sáculo. Este consta, en general, del polímero mureína, compuesto de ácido N-acetilmuramínico y subunidades de Nacetilglucosamina; están unidos en sucesión alterna a las hebras de poliglucanos mediante enlaces |3-1,4-glucosídicos. Al unirse estas hebras con péptidos cortos (tetra o pentapéptidos que contienen aminoácidos D y L) se forma una macromolécula reticular: el «sáculo de mureína». El peptidoglucano, con sus más de cien variantes (tipos de peptidoglucano), es un componente de la envoltura celular en todos los bacterios (y cianobacterios). Algunos bacterios producen en su superficie mucílago muy hinchado (zoogleas) o «cápsulas» de composición varia (generalmente, de polisacáridos o polipéptidos). Las células de Acetobacter xylinum se mantienen unidas por celulosa f o r m a n d o una película («madre del vinagre»); en Sarcina

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

ventriculi, las células también se unen entre sí a través de la celulosa. El movimiento de los bacterios es debido a flagelos plasmáticos (v. 2.3.2, fig. 2-96) extremadamente finos, que se presentan en determinados estados de desarrollo de muchos bacterios y permiten a la célula activos movimientos de natación de dirección cambiante. Vistos con el microscopio electrónico, los flagelos bacterianos muestran en superficie una estructura helicoidal (fig. 11-II B); están constituidos por algunas fibrillas longitudinales extremadamente finas, retorcidas unas sobre otras, pero no presentan la estructura «2+9» de los verdaderos flagelos de los eucariotas (fig. 2-16). La capacidad de movimiento se debe a una proteína contráctil (= flagelina) semejante a la miosina de la célula muscular. El diámetro de los flagelos es de 10-20 nm. su longitud de hasta 20 p m . Se sitúan en el extremo, c o m o flagelo único (monótricos, fig. 11-11 A) o en fascículo (lofótricos, c o m o en Spirillum, fig. 11-11 D). o están distribuidos por toda la s u p e r f i c i e (perítricos, f i g . 11-11 E). L a p o s i c i ó n de los f l a g e l o s e s p o l a r (fig. 11-11 C), bipolar, lateral o algo por debajo del ápice celular (subpolar). Cada flagelo se origina, por lo que se sabe, en un corpúsculo basal (fig. 11-11 C); éste está hundido en la envoltura celular (fig. 2-97). El n ú m e r o de flagelos, entre otras causas, depende de las condiciones ext e r i o r e s ; a s í . Proleus vulgaris p r e s e n t a d o s f l a g e l o s subpolares si la nutrición es escasa, en vez de los que normalmente se distribuyen por su superficie. Los fascículos (politricos) constan de 2-50 flagelos. Movimiento: la velocidad del movimiento que se realiza mediante los flagelos puede alcanzar, p. ej., en Bacillus megatherium hasta 200 p m por segundo, lo que corresponde aproximadamente a 50 veces la longitud del mismo organismo. Spirillum gira sobre su eje 13 veces por segundo, mientras que los flagelos realizan 40 revoluciones, lo que corresponde, más o menos, a la velocidad de rotación de un motor eléctrico. Por regla general, el movimiento se produce por impulsión a la manera de una hélice de barco, pero puede transformarse en un movimiento de tracción c o m o el de las hélices de avión. El movimiento suele producirse en medio líquido, raramente en superficies húmedas (como Proteus vulgaris, de flagelos perítricos, sobre agar). Según el factor desencadenante, el m o v i m i e n t o es una q u i m o t a x i s (v. 8.2.1.1), aerotaxis, fototaxis (v. 8.2.1.2) o magnetotaxis (v. 8.2.1.3). Estos movimientos hacen posible que las f o r m a s móviles se acumulen en los lugares en que las sustancias y su conc e n t r a c i ó n son ó p t i m a s . La m o v i l i d a d de las c é l u l a s procarióticas debe interpretarse, por las estructuras que la determinan y por la filogenia, c o m o una convergencia análoga con respecto a la locomoción de las células eucarióticas flageladas. Bacterios carentes de flagelos, semejantes a cianobacterios, pero heterótrofos, pueden moverse reptando. Este m o v i m i e n t o es muy lento (unas 250 pm/min) y está unido a la secreción de envolturas mucilaginosas. Ya se ha mencionado la capacidad de los mixobacterios para moverse a m o d o de protoplastos desnudos. Además de los flagelos existen en algunos bacterios numerosos apéndices filiformes aún más finos («fimbrias» o «pili», es decir, pelos), cuya función aún se conoce poco. En Escherichia culi, los llamados pili sexuales o F hacen posible la conjugación parasexual (fig. 11-13 A, B).

Fisiología: la nutrición de los bacterios puede ser distinta según la fuente de energía, el dador de electrones y la fuente de C. La obtención de energía resulta unas veces de la descomposición de sustancias del sustrato (quimoo quimiotrofia, v. 6-9) y otras de la utilización de la energía lumínica (fototrofia, v. 6.4). C o m o dadores de electrones sirven sustancias orgánicas (organotrofia) o inorgánicas, c o m o , p. ej.. NH } , H,S o F e " (litotrofia); como f u e n t e de c a r b o n o , s o b r e todo c o m p u e s t o s orgánicos (heterotrofia), más raramente también CO, (autotrofia). Los bacterios autótrofos, según el dador dé electrones y de energía, son quimolitótrofos o fotótrofos. Las especies estrictamente anaerobias no pueden crecer ni multiplicarse en presencia de oxígeno. Los anaerobios facultativos pueden existir con y sin oxígeno. Formas microaerófilas sólo soportan pequeñas concentraciones de oxígeno. Para los bacterios obligadamente aerobios, el oxígeno es absol u t a m e n t e n e c e s a r i o . La c a p a c i d a d de f i j a r nitrógeno atmosférico está difundida y se encuentra limitada a los procariotas (v. 9.2.1). Reproducción y multiplicación: se dan en general por bipartición de la célula, en las formas alargadas siempre perpendicularmente al eje longitudinal. Se forma de manera progresiva, del borde hacia el medio (centrípetamente) un tabique transversal, el cual después se divide según las superficies, con lo que las células se separan entre sí (de aquí el antiguo nombre de esquizófitos = plantas que se dividen). En casi todos los bacterios estudiados hasta ahora, el sáculo de peptidoglucano (cuando está presente) interviene desde el principio en la formación del septo. Después de la división, las células pueden permanecer unidas formando una cadena laxa (p. ej., Streptococcus). Algunas formas, para resistir condiciones de vida desfavorables, forman células resistentes o esporas. En algunos grupos de bacterios baciliformes se generan en el interior de la célula en forma de endósporas; las endósporas se distinguen de las células vegetativas por su escasa colorabilidad y por su intensa refringencia. La importancia de las endósporas se basa sobre todo en su resistencia al calor, que les permite, p. ej., soportar sin daños la ebullición durante horas. En cambio, las células vegetativas de estos formadores de esporas mueren ya por pasteurización (calentamiento a 80 °C durante 10 min). La formación de esporas en el interior de la célula bacteriana empieza con distintas transformaciones de sustancias en la célula madre, en la que se descompone un 75 % de las proteínas. A ello sigue la división de la célula en dos células hijas de tamaño desigual. La formación de la espora se termina con el recubrimiento de la célula menor, determinada como espora, por una gruesa pared celular, que puede representar el 50 % de su volumen y de su peso seco. En las esporas t e r m o r r e s i s t e n t e s se a c u m u l a á c i d o d i p i c o l í n i c o . específico de las esporas, con lo que la refringencia y la resistencia al calor aumentan. La formación de esporas está influida por las condiciones exteriores y se produce, p. ej., c u a n d o falta alimento. La tendencia a germinar de las esporas se eleva por su sedimentación y por el calor. En restos de suelos q u e contienen esporas de bacterios y pueden datarse (p. ej.: tierra de plantas de herbario) se han podido hacer germinar esporas hasta después de 2 0 0 - 3 2 0 años de estar almacenadas en lugar seco. De todos modos, en una muestra de tierra conservada en ambiente seco, el 90 % d e las esporas pierden su vitalidad en un período d e 5 0 años.

I. Reino ( d o m i n i o ) : Bacteria

9

c u b i e r t a d e f a g o vacía

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Fig. 11-13: A, B Escherichia coli. Transferencia d e DNA entre u n a célula d o n a n t e y una receptora. A Fotografía EM. La célula d o n a n t e y la receptora (la última, a la izq.) se h a n unido a través d e un «pilus» (pelo) sexual (3500x). B E s q u e m a de la transferencia d e DNA. Arriba el pelo sexual, a b a j o el receptor. El DNA del d o n a n t e se divide en d o s hebras, de las cuales una se extiende por la célula receptora. Replicación (linea gris) del DNA, ahora d e u n a hebra (en negro) e n el pelo sexual y en el receptor. Se han s e ñ a l a d o con círculos y letras a l g u n o s lugares génicos. C-E Bacteriófagos. C Sección del b a c t e r i ó f a g o en u n a célula anfitriona u h o s p e d a n t e con destrucción d e la m i s m a (ciclo lítico). D M o n t a j e d e DNA f á g i c o (rojo) en DNA bacteriano (negro) y sección sin t r a s t o r n o s d e la célula h o s p e d a n t e (ciclo lisogénico). Al volver d e n u e v o al ciclo lítico se p u e d e producir la transducción, e s decir, la transferencia d e DNA b a c t e r i a n o a los f a g o s liberados. E Fagos T, aislados (40 OOOx). - A: s e g ú n Brinton y C a r n a h a n ; B: s e g ú n W. Nultsch; C, D: s e g ú n F. Ehrendorfer; E: s e g ú n Kellenberger y Arber.

En los bacterios es posible una transferencia parcial de material genético («parasexualidad»): segmentos de D N A pueden pasar de una célula dadora a otra receptora, ya dir e c t a m e n t e , por c o n j u g a c i ó n , ya i n d i r e c t a m e n t e , por transducción, con ayuda de bacteriófagos, ya, finalmente, en forma de extracto, por transformación (fig. 11-13 B: sobre la función de los pili sexuales: fig. 11-13 A).

Diferencia con respecto a los virus (v. 1.2.5): a diferencia de los bacterios, de tamaño generalmente mayor, los virus, mucho más pequeños, atraviesan los filtros para bacterios y no son organismos autónomos. Los virus se han desarrollado a partir del material genético de células. Son genes que se han hecho independientes, se han desprendido de la influencia reguladora de la célula anfitriona u hospe-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

dante y han transformado el metabolismo de dicha célula a fin de producir la síntesis de sí mismos. Quizá los virus se han originado en parte por reducción extremada de bacterios patógenos. Mientras que los bacterios contienen D N A y RN A en la relación de 1:3,5 aproximadamente, los virus siempre contienen una sola clase de ácidos nucleicos, o DNA o RNA. Los virus sólo pueden reproducirse dentro de una célula viviente; no presentan crecimiento ni división y son insensibles a la penicilina y a las sulfamidas. Vistos al microscopio electrónico carecen de todas las estructuras características de los bacterios, aunque a veces p u e d a n t e n e r una o r g a n i z a c i ó n m o r f o l ó g i c a e l e v a d a . Ejemplos conocidos de enfermedades provocadas por los virus son la enfermedad del mosaico del tabaco (v. fig. 3), la glosopeda o fiebre aftosa, la rabia, la fiebre amarilla, la hepatitis, la gripe, la viruela y el herpes. Los retrovirus son virus R N A , en los que el RNA de una sola hebra se transcribe en DNA de hebra doble (y, por lo tanto, en sentido inverso a la transcripción normal de D N A a RNA). A este grupo pertenecen, entre otros, el causante de la inmunodeficiencia del sida (HIV) y los oncovirus, que producen los tumores. Los bacteriófagos son virus relativamente grandes (longitud 150-110 p m ) , muy organizados, que fundamentalmente constan de una «cabeza», que contiene D N A y una envoltura, y de una «cola» de proteínas (fig. 11-13 E). El ápice de la cola se fija a la superficie de la célula bacteriana y sólo el contenido de D N A de la cabeza penetra en el cuerpo del bacterio a través de la cola hueca. Al cabo de pocos minutos se aprecian los primeros signos de partes de f a g o nuevamente f o r m a d a s y, pasado un tiempo aproximadamente igual, se liberan algunos centenares de nuevos fagos por destrucción (lisis) de la célula bacteriana. N o se han originado por división, sino por neoformación, a partir del plasma del bacterio. Ello es consecuencia de q u e el D N A del f a g o se ha i n t r o d u c i d o en el metabolismo del hospedante y ha pasado a gobernar el aparato genético del mismo, de m o d o que, en vez de los componentes normales del bacterio, sintetiza los c o m p o nentes del fago. Los fagos pueden cambiar sus propiedades bioquímicas por mutación en el interior de la célula hospedante; pueden cruzarse y recombinarse. Primeramente se pensó que los virus podrían ser precursores de la vida, pero no poseen metabolismo propio material ni energético (p. ej., no tienen respiración) y, por ello, hoy se les tiene por partes del D N A de bacterios que han adquirido la capacidad de automultiplicarse en plasma extraño y, de este modo, pueden subsistir en estado completamente inactivo (latente) fuera de la célula, hasta que se incorporan de nuevo en el metabolismo de un hospedante. Esta hipótesis goza de un apoyo considerable, p. ej., por el descubrimiento de que no todos los bacteriófagos son mortales para los bacterios, sino que el DNA de los fagos llamados temperados puede ser replicado sin daños durante largo tiempo junto con el D N A del bacterio (fig. 11-13 C, D). A veces su «sustancia genética» es muy semejante a la del bacterio. Ordenación sistemática de los bacterios: debido a la escasez general de caracteres morfológicos, para llevar a cabo una subdivisión de los bacterios que exprese su grado de parentesco, además de los datos morfológicos disponibles, alcanzan también especial importancia los criterios bioquímicos y fisiológicos. Hay que atribuirle un

papel importante a la comparación de secuencias de los ácidos nucleicos (v. 1.2). Los bacterios se dividen en dos grupos: gram-positivo y gram-negativo, que siempre se han considerado divisiones. Se utiliza para ello la coloración gram (a partir de H.C.J. Gram. 1853-1938). Los bacterios son gram-positivos cuando, después de teñirlos con anilina, el colorante permanece en la célula, y son gram-negativos cuando puede volver a eliminarse por lavado. En bacterios desprovistos de pared, que se originan espontánea o experimentalmente, no se emplea la tinción gram (v. micoplasmas).

Primera división: Posibacteriota, bacterios g r a m - p o s i t i v o s El colorante gram no puede eliminarse por lavado del sáculo de mureína pluristratificado de los eubacterios grampositivos. Su envoltura celular (fig. 2-98 A) se caracteriza por las siguientes particularidades: el retículo de mureína pluristratificado representa del 30 al 70 % del peso seco de la pared celular; entre los aminoácidos, el ácido diaminopimelínico es sustituido a menudo por lisina; faltan los polisacáridos o están unidos por covalencia; el contenido en proteína es menor; componentes abundantes son los ácidos teicónicos, que son polímeros de los ácidos ribitofosfórico y glicerofosfórico, los cuales se unen al ácido muramínico a través de un enlace fosfodiéster. Las bacterias o bacterios agrupados en esta división se presentan básicamente en tipos morfológicos y metabólicos semejantes a los que conocemos en las bacterias en general. La organización morfológica más elevada se alcanza en los actinomicetes, que forman un micelio filamentoso y ramif i c a d o . N o hay c u e r p o s f r u c t í f e r o s , c o m o los de los mixobacterios, y falta la capacidad de fotosíntesis. El carácter de formación de endósporas aparece exclusivamente en algunos bacterios gram-positivos bacilares y no en los gram-negativos. En esta división, la multiplicidad puede expresarse mediante los siguientes grupos artificiales. I. C o c o s : Los c o c o s gram-positivos (v. fig. 11-10 A, C), c o m o unicelulares o células agrupadas en parejas o tétradas, o en paquetes celulares irregulares (en Sarcina ventriculi están f o r m a d o s por 64 células cementadas por celulosa), son anaerobios obligados o facultativos, a veces también aerobios. Ejemplo: las bacterias del ácido láctico ( c o m o Streptococcus ¡aclis) de la familia Streptococcaceae. A este g r u p o pertenece también Deinococcus (v. 7.7.2.3). 2. Bacilos q u e no forman esporas: a este grupo pertenecen los bacterios lácticos, que son baciliformes (fig. 11 -10 B). anaerobios o aerobios facultativos y pertenecen a la familia Lactobacillaceae

(Lactobacillus).

3. Bacilos esporóforos: pueden producir endósporas y están incluidos en una sola familia, las Clostridiaceae (Bacillus, Clostridium). Las closiridiáceas son bacterios inmóviles o móviles por flagelos laterales o perítricos, aerobios, que viven en el suelo, o anaerobios facultativos. Muchos d e ellos forman también filamentos o cadenas celulares. 4. Bacterios c o r i n e f o r m e s (incl. Actinomycetales): reciben el nombre de c o r i n e f o r m e s aquellos bacterios gram-positivos, con aspecto muy variable, en los que los bacilos pueden transformarse en células claviformes, cortamente bacilares, cocos o formas déb i l m e n t e r a m i f i c a d a s . N o hay f o r m a c i ó n de endósporas. Entre

Negibacteriota, bacterios gram-negativos

ellos se cuentan los bacterios del ácido propiónico (Propionibacteriaceae), q u e existen, c o m o organismos anaerobios, en la panza y el intestino d e los r u m i a n t e s . En las M y c o b a c t e r i a c e a e , ya orientadas hacia las Actinomycetales, la tendencia a formar ramificaciones alcanza un g r a d o m u c h o m a y o r q u e en los bacterios corineformes ya estudiados. Mientras en Mycobacterium sólo aparecen auténticas ramificaciones en cultivos j ó v e n e s , en los llamados actinomicetes (Actinomycetaceae, S t r e p t o m y c e t a c e a e y Nocardiaceae) aquéllas son la regla. Los actinomicetes filamentosos, frecuentes en el suelo y con m u c h a s especies, en cultivo artificial, suelen desarrollar un «micelio» d e varios centímetros de diámetro, que a menudo consta de una sola célula muy delicada, sin tabiques transversales, con frecuencia abundantemente ramificada, carente de quitina y de celulosa y provista de gran n ú m e r o de nucleoides (diámetro del filamento 0,5-1 p m ; fig. 11-10 K). Los filamentos en algunos casos se vuelven pluricelulares y entonces se d e s c o m p o nen fácilmente en células bacilares, q u e tienen aspecto extremadamente semejante al de algunos bacterios bacilares; además, especialmente en las hifas aéreas, forman distintas clases de exósporas dispuestas en cadena.

Streptomyces scabies da lugar a la e n f e r m e d a d de la patata y la remolacha. que se manifiesta por la formación de costras a consecuencia del desarrollo de corcho cicatricial; en las nudosidades radicales del aliso y de otros géneros vive un simbionte (Frankia alni)% que pertenece a los actinomicetes y q u e allí asimila nitrógeno atmosférico libre (v. 9.2.1 y sig.). Algunas especies de Nocardia, igual que los representantes de Mycobacterium, pueden oxidar etano (v. Flavobacterium). Algunas especies de Thermomonospora y Thermoactinomyces crecen a altas temperaturas. Los productos de secreción de algunos actinomicetes hallan aplicación en medicina c o m o antibióticos para combatir infecciones provocadas por bacterios patógenos (actinomicina, estreptomicina, etc.). En condiciones naturales sirven evidentemente c o m o defensa contra los microorganismos competidores. Al grupo de los bacterios coriniformes se han incorporado Clavibacter (v. 9.3.2) y Rhodococciis (v. 7.6.2.1). 5. M i c o p l a s m a s (p. ej., Mycoplasma): anteriormente también denominados P P L O (ing.: pleuropneumonia like organisms), no poseen pared celular y por eso carecen de forma fija; no pueden tampoco caracterizarse por la coloración d e G r a m . La afinidad del R N A r I6S indica claramente, de todos modos, que proceden de eubacterios gram-positivos. A q u í debe situarse también, probablemente, el género Metallogcnium, que participa en la oxidación de manganeso en el mar (manganobacterios, v. 6.9).

S e g u n d a división: N e g i b a c t e r i o t a , b a c t eri o s g r a m - n e g a t i v o s En los bacterios gram-negativos, el retículo de mureína es delgado, de una sola capa, y sólo representa m e n o s del 10 % del peso seco de la pared celular; el colorante G r a m puede lavarse fácilmente. La m e m b r a n a externa consta de lipoproteínas, lipopolisacáridos y otros lípidos estratificados, pero no unidos por covalencia, los cuales constituyen hasta el 80 % del peso seco de la pared celular. Los iones C a " aumentan la estabilidad de la capa de lipopolisacáridos. N o se han observado ácidos teicónicos (fig. 2-98 B). En esta división se reúnen cocos, bacilos, vibriones, espirilos, espiroquetas y f o r m a s reptantes. La obtención de energía es fotótrofa o quimótrofa. A diferencia de los bacterios g r a m - p o s i t i v o s , a l g u n o s g r u p o s son c a p a c e s de fotosintetizar, pero esto lo hacen básicamente sin desprendimiento de oxígeno (es decir, de m o d o distinto a las cianofíceas y los eucariotas). La concordancia en el parentesco de los eubacterios gram-negativos fotótrofos y los

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no fotótrofos es, en general, c o n s i d e r a b l e m e n t e m a y o r que la que existe con respecto a las cianofíceas. que en la fotosíntesis emplean agua c o m o dador de electrones. En los grupos q u i m ó t r o f o s se distingue entre quimolitótrofos y quimoorganótrofos. La subdivisión de esta división está en proceso de realización y sólo en parte se ha llevado a término desde el punto de vista del parentesco. Al lado de órdenes plenamente naturales, se reúnen familias en grupos (1-12) a base de principios de división fáciles, pero artificiales (concordancia en la forma y el metabolismo). Se empieza por cocos y/o bacilos y éstos se distribuyen en los grupos anaerobio (1), facultativamente anaerobio (2) y aerobio (3). Siguen f o r m a s alargadas y retorcidas, es decir, los rígidos espirilos (4) y las flexibles espiroquetas (5), así c o m o los bacterios apendiculados (6). Una posición morfológica especial es la de los bacterios con vaina (7) y la de las especies capaces de reptar, incluidas en las citofagales (8) y las mixobacterialeí (9); las últimas forman estructuras parecidas a cuerpos fructíferos. Se distinguen por su metabolismo los bacterios quimolitoautótrofos (11) y los fotoa u t ó t r o f o s ( 1 2 ) ; p o r su m o d o d e v i d a , los b a c t e r i o s obligadamente parásitos (10). 1. C o c o s y bacilos anaerobios: se reúnen en las familias Veillonellaceae y Hacteroidaceae. Deben incluirse en las bacteroidáceas, aunque no está clara su situación sistemática. las especies monótricas y polítricas polares de Desulfovibrio, con forma de vibrión (bacilo en forma de c o m a ) o e s p i d i ó (v. en 4). Pertenecen al p e q u e ñ o g r u p o de los «desulfuricantes», capaces de «respirar sulfato» (v. 6.7), y viven c o m o quimolitoheterótrofos. Desulfovibrio se halla en el fango. 2. Bacilos facultativamente anaerobios: a este grupo pertenecen entre otros las Enterobacteriaceae (Enterobacter, Erwinia, Klebsiella y Escherichia coli, que vive en el intestino de los animales de sangre caliente y se emplea a m e n u d o c o m o objeto de estudio). Los géneros Photobacterium y Benekkea, dentro de las Vibrionaceae. se han adaptado a vivir en el mar (bioluminiscencia). Los peces y los calamares y afínes utilizan simbiónticamente estas especies en sus órganos lumínicos para orientarse y ahuyentar. A q u í se han incluido Haemophilus, Yersinia (cuadro 9-2) y Zymomonas. Flavobacterium. colocado también aquí, oxida etano. 3. C o c o s y bacilos aerobios: son muy abundantes entre los bacterios gram-negativos. A ellos pertenecen, entre otros, las Azotobaeteraceae (Azotobacter) y las Rhizobiaceae. cuyas especies son capaces de fijar nitrógeno libre. Las primeras viven libres y pueden fijar hasta 20 mg de nitrógeno por g r a m o de azúcar descompuesto. Representantes de las rizobiáceas (Rhizobium, Azo-, Brady-, Meso-, Sinorhizobium) invaden las raíces d e las leguminosas, q u e reaccionan f o r m a n d o nudosidades (v. 9.2.1). Phyllobacterium rubiacearum, que pertenece a la m i s m a familia, es simbionte en las hojas de diversas rubiáceas (Psychotria, Pavetta) y de la mirsinácea Ardisia. El g é n e r o Agrobacterium

no puede f i j a r n i t r ó g e n o molecular. Agrobacterium tumefaciens produce agallas en los antófitos (cuadro 9-2, fig. A) y se ha utilizado para crear plantas transgénicas (v. la tabla de efeméride, 1979). A este g r u p o se añaden las Pseud o m o n a d a c e a e (con Pseudomonas y Xanthomonas), los bacterios del vinagre (p. ej., Acetobacter aceti), así c o m o los géneros Bor-

detella, Citrobacter y Methylomonas. 4. Espirilos (Spirillales con Spirillum): son bacilos rígidos y curvados, con m e n o s de una, hasta m u c h a s vueltas. Los flagelos son politricos bipolares. En general viven c o m o aerobios, pocos de sus representantes son facultativamente anaerobios. 5. Espiroquetas (Spirochaetales): son bacterios extraordinariamente largos (¡hasta 500 p m ! ) y delgados (diámetro 0,1-0,6 p m ) , anaerobios o aerobios, q u e están retorcidos c o m o los espirilos.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Pero, a diferencia de éstos, son flexibles: sus delicadas paredes celulares permiten la contracción de un filamento axial q u e hay en el interior de la célula, con lo q u e ésta se m u e v e vivamente sin poseer flagelos. 6. Bacilos apendiculados: son formas de parentesco diferenciado que, al dividirse, en algunos casos, dan células de tamaño distinto y, además, forman apéndices con aspecto de pedicelo o de prominencia. Los pedicelos constan de mucflago, los apéndices filiformes son excrescencias de la célula. Gallionella ferruginea se c o n o c e c o m o ferrobacterio y en primavera forma masas de color de herrumbre en las fuentes ferruginosas. Pedomicrobium manganicum oxida manganeso (manganobacterios, v 6.9.1). 7. Bacterios con vaina: poseen vainas tubulosas y gracias a ellas se reúnen las células f o r m a n d o cadenas. El llamado « h o n g o de las aguas residuales» Sphaerotilus natans (fig. 11-10 G-J) es muy conocido. Este bacterio (!) crece en aguas muy contaminadas, c o m o p. ej. en los desechos de las fábricas de azúcar. Al formar filamentos, c o p o s o incluso capas con aspecto de piel y revestimientos, puede obturar tuberías y canales. A este grpo pertenece también

Leptothrix. 8. Los representantes de las C y t o p h a g a l e s tienen m o v i m i e n t o de reptación. Los dos géneros, Cytophaga y Sporocytophaga, pertenecen, junto con los mixobacterios, que aparecen a continuación, a los bacterios edáficos aerobios que d e s c o m p o n e n la celulosa. En el orden de las citofagales, a diferencia de los mixobacterios, no se forman cuerpos fructíferos. C o m o f o r m a s reptantes, filamentosas, se incluyen a q u í Thiothrix (v. 6.9.1) y las Beggiatoaceae. ChloroJlexus, v. m á s adelante (grupo 12). 9. Myxobacterales: forman la parte principal del grupo de los bacterios reptantes. Se separan de los grupos precedentes por su organización compleja; las células particulares pueden reunirse en cuerpos fructíferos. Los agregados celulares, rojos o de otros colores, de los mixobacterios, que viven en la tierra o en el estiércol, constituyen un e n j a m b r e («pseudoplasmodio») de pequeños bacilos sin pared celular, desprovistos de flagelos y activamente flexibles, los cuales se mueven reptando por activas contracciones de la célula. En algunas especies, los bacilos, reptando, se juntan en lugares d e t e r m i n a d o s y f o r m a n a g l o m e r a c i o n e s características unidas en parte por gelatina, de f o r m a y color distintos según los géneros: son los cuerpos fructíferos o cistóforos, en cuyo interior pueden constituirse nuevos e n j a m b r e s (p. ej., en las especies de Myxococcus, muy difundidas, y en Chondromyces, fig. 11-10 LN). En cultivo, algunos mixobacterios pueden alimentarse de microorganismos vivos (p. ej., bacterios). En el ciclo vital se da, pues, una notable convergencia con los acrasiobiontes eucarióticos. 10. Bacterios o b l i g a d a m e n t e parásitos: se reúnen en las Rickettsiales. Son seres muy pequeños. Se distinguen de los virus por su contenido en D N A y R N A (1:3,5); también la pared celular es sensible al lisozima y contiene ácido muramínico. Las rickettsias, c o m o parásitos obligados de las células, no pueden cultivarse fuera de la célula viviente. Deben juntarse posiblemente a las rickettsias los productores de la e n f e r m e d a d de los papagayos (grupo de la psitacosis), q u e durante largo tiempo se consideraron virus. Son bacterios adaptados a la vida parásita, que poseen D N A y R N A , así c o m o sustancias celulares específicas (p. ej., ácido muramínico). 11. Bacterios quimolitoautótrofos: a diferencia de los bacterios heterótrofos (v.. p. ej., grupo 1), en este grupo aerobio se da una unión obligada de la quimolitotrofia con la fijación autótrofa de C O , (v. 6.9). Las Nitrobacteraceae son aerobias y oxidan amoníaco a nitrito (Nitrosomonas) o nitrito a nitrato (Nitrobacter). Morfológicamente se trata de cocos, bacilos o espirilos cuyos flagelos, si existen, tienen disposición subpolar o perítrica. Pueden incluirse en esta familia aquellos bacterios que son capaces de oxidar compuestos reducidos de a z u f r e (Thiobacillus en parte) o Fe a Fe' (Thiobacillus en parte y Siderocapsaceae). Finalmente hay que mencionar los bacterios oxhídricos (p. ej. Alcaligenes curro-

phus), que sólo son facultativamente autótrofos. Viven de m o d o ó p t i m o sobre sustrato nutritivo orgánico, pero también pueden activar hidrógeno molecular con ayuda de hidrogenasas. Así, pueden obtener energía, realizar síntesis reductivas y, mediante fijación de C O „ fabricar hidratos de carbono propios de la célula. 12. Rhodospirillales fotoautótrofos: son principalmente anaerobios y se caracterizan por la posesión de varios pigmentos fotosintéticos (bacterioclorofilas a-e) y caroteno, a los que se debe su coloración característica violeta purpúrea, rojiza, parda, olivácea o verde. El oxígeno inhibe la síntesis y la función de las distintas bacterioclorofilas. que en ello difieren de la clorofila a de las cianofíceas (fig. 6-45) y los eucariotas. A veces también se emplean compuestos orgánicos (rodospiriláceas) c o m o dadores de electrones. Los bacterios fotoautótrofos, adaptados a utilizar la luz c o m o fuente de energía y filogenéticamente muy heterogéneos, tienen forma de coco, bacilo o espirilo. Si son móviles, las células presentan flagelos polares o bipolares. Las Rhodospirillaceae, o sea los bacterios purpúreos carentes de azufre, contienen, c o m o las familias siguientes, sobre todo bacterioclorofila a o b en un sistema citoplasmático de membranas. Por lo c o m ú n no oxidan el azufre elemental. Sus representantes más conocidos pertenecen a los géneros Rhodospirillum, Rliodopseu-

domonas, Rhodobacter y Rhodomicrobium. En las dos familias siguientes se emplea a z uf r e elemental o sulfhídrico c o m o dador de electrones. Las Chromatiaceae acumulan azufre dentro de las células o en su superficie externa; por su coloración purpúrea se llaman también bacterios purpúreos con azufre. Entre ellas hay que mencionar a Chromatium y Thiospirillum, que a l c a n z a n un t a m a ñ o considerable ( 2 0 - 4 0 x 3,5-4 p m ) , así c o m o Thiocapsa. Los sulfobacterios verdes, que pertenecen a la familia de las Chlorobiaceae, con Chlorobium y otros géneros, no pueden acumular ni precipitar azufre. Contienen bacterioclorofila (sobre todo c o d; algunos, a veces en pequeña cantidad) en vesículas situadas cerca de la m e m b r a n a plasmática o fijadas a ella; en esta particularidad difieren de las primeras familias. Bajo el nombre de Chlorochromatium se reúnen formas muy curiosas. Se trata de agregados de numerosos sulfobacterios verdes e inmóviles y un bacterio en posición central, incoloro, con flagelos polares; el conjunto se m u e v e c o m o una unidad. Las Chloroflexaceae (bacterios verdes carentes de azufre con el género Chloroflexus) realizan movimientos reptantes y se hallan, por tanto, entre los grupos 8 y 12.

'-ÍrJr

Los bacterios fotoautótrofos viven en zonas anaerobias de charcos y lagos de agua dulce, en aguas de corriente lenta, pero también en las bahías del mar. Los sulfobacterios purpúreos forman, p. ej., revestimientos de color salmón a rojo vinoso sobre restos vegetales en descomposición en el f o n d o de las aguas. Alguna vez se produce un desarrollo en masa («flores de agua») en la zona anaerobia p r o f u n d a de los lagos, a temperaturas determinadas, con concentraciones suficientes de sulfhídrico, dióxido de carbono y compuestos orgánicos. Gracias a su alto contenido en carotenoides, los bacterios purpúreos pueden absorber la luz de corta longitud de onda, que penetra hasta la profundidad del agua, y emplearla en el fotometabolismo. De acuerdo con ello y c o m o adaptación a las condiciones de luz, en las profundidades de las aguas predominan los bacterios purpúreos y. entre los sulfobacterios, las especies de color pardo con fuerte pigmentación de carotenoides.

Distribución y m o d o d e vida d e los b a c t e r i o s Los bacterios, representados por gran número de especies (unas 3000), se encuentran diseminados, con un enorme número de individuos, por toda la Tierra; en el agua, en el suelo, y también, con el polvo, por doquier en la atmósfera y sobre toda clase de objetos. Estos organismos deben su amplia difusión principalmente a los siguientes factores: a su pequeñez y a la enorme superficie que. en relación con

Distribución y m o d o d e vida d e los bacterios

ello, presentan respecto a la masa de su cuerpo, gracias a lo cual pueden tener un metabolismo muy intenso y una elevada actividad fisiológica (p. ej., capacidad de multiplicación rápida); a ello se añade además la capacidad de resistencia de sus células vegetativas y, sobre todo, de sus esporas contra las influencias exteriores desfavorables, así como la diversidad de su m o d o de nutrición. En condiciones óptimas, algunas especies (p. ej.. Vibrio cholerae) son capaces de dividirse varias veces en el transcurso de una hora, de manera que. en el intervalo de 2 4 horas, una célula puede producir muchos billones de descendientes. Las esporas de los bacterios son muy resistentes a la desecación y a la influencia térmica; algunas soportan la inmersión en agua hirviendo durante varias horas ( c o m o m á x i m o hasta 3 0 horas) y aguantan también fríos muy intensos. También las células vegetativas de muchas especies son muy resistentes, especialmente contra la desecación; algunas de ellas son c a p a c e s de vivir también a temperaturas elevadas (90-110 "C), p. ej., en las fuentes termales, y las hay a d e m á s que producen cantidades cons i d e r a b l e s de calor ( « c a l e n t a m i e n t o e s p o n t á n e o » , que puede llegar hasta más de 6 0 "C, del heno húmedo, el estiércol, el tabaco, el algodón, p. ej.. por Bacillus stearo-

thermophilus, especies de Thermomonospora actinomyces).

y Thermo-

Termofilia: los bacterios termófilos, p. ej., especies de los géneros Bacillus, Clostridium, distintos micobacterios y bacterios quimolitoautótrofos, no sólo son estables a altas temperaturas, sino q u e incluso las necesitan para su crecimiento óptimo, c o m o los arqueos, de los que se tratará más adelante. Auténtica termofilia en este sentido sólo se da en los procariotas. Pertenecen a los termófilos moderados los bacterios que producen calor gracias a la energía liberada en el metabolismo. Los bacterios termófilos poseen proteínas termoestables y enzimas caracterizados por óptimos de temperatura elevados. La estabilidad de las proteínas aumenta, p. ej.. por iones metálicos, o por unión a membranas celulares, así c o m o por una conjunción de aminoácidos especial: así las proteínas termoestables contienen más restos d e arginina que las termolábiles. Metabolismo: en los procariotas, y ya entre los eubacterios, existe un mayor número de tipos d e metabolismo que en los eucariotas. La mayor parte de los bacterios son heterótrofos y viven saprofítica o parasitariamente. Sin e m bargo, es raro el parasitismo obligado (p. ej.. rickettsias), pues también la mayor parte de las especies patógenas se pueden multiplicar fuera del cuerpo animal o humano. El cultivo de estos vegetales en soluciones nutritivas adecuadas (p. ej., j u g o de carne con peptona) no supone, pues, de o r d i n a r i o n i n g u n a d i f i c u l t a d . En m e d i o s c o n s i s t e n t e s (agar, gelatina), los bacterios con frecuencia forman «colonias» (cenobios, v. 5.1) mucilaginosas de f o r m a s distintas, generalmente incoloras, pero a veces también coloreadas por los pigmentos segregados; sin embargo, sólo los bacterios verdes capaces de fotosintetizar, los bacterios purpúreos y los halobacterios entre los arqueos poseen pigmentos celulares (en los tilacoides, fig. 11-12, o en la m e m b r a n a plasmática). Los bacterios, mediante e n z i m a s segregados, provocan una intensa descomposición del sustrato en condiciones anaerobias o aerobias. C o m o particularidades del metabolismo de ciertos bacterios hay que mencionar, entre otras: autotrofia, ya por fotosíntesis (sulfobacterios rojos y ver-

593

des). ya por quimiosíntesis (v. 6.9); heterotrofia en saprofitos, en parásitos o en simbiosis; metabolismo energético oxibióntico o anoxibióntico; desnitrificación o desulfuric a c i ó n (v. 6.6; 6.7); f i j a c i ó n d e n i t r ó g e n o m o l e c u l a r (v. 9.2.2). M u c h a s f e r m e n t a c i o n e s son producidas por bacterios: fermentación láctica y butírica, fermentación de la celulosa, de la pectina y de los prótidos, así como la fermentación acética aerobia (v. 6.10.2.2). Casi todos los productos naturales pueden ser descompuestos por bacterios, incluso el petróleo, la parafina y el asfalto. Los hidrocarburos se descomponen con tanta mayor dificultad cuanto más corta es su cadena; etano y metano son utilizados por especialistas (v. 6.9.1). Sólo algunas resinas artificiales y ciertos materiales plásticos, así c o m o la espor o p o l e n i n a (v. 2 . 2 . 7 . 6 ) , q u e a g u a n t a d e m o d o m u y particular, son prácticamente resistentes a la descomposición bacteriana. Simbiontes: entre los bacterios simbiónticos desempeñan un papel muy importante para diversos traqueófitos (Fu-

baceae, Alnus, Hippóphae, Ardisia, Pavería, Psychotria; v. 9.2.1) las especies fijadoras de nitrógeno de la familia

de las rizobiáceas (Rhizobiwn, Phyllobacterium)

y de las

actinomicetáceas (Frankia). Se cree que los mitocondrios de la célula eucariótica surgieron por endocitobiosis (originariamente endosimbiontes del entorno de parentesco de las ricketsias). Causantes de enfermedades: muchas especies de bacterios producen enfermedades en el hombre y los animales. La lucha preventiva contra tales enfermedades es posible por inmunización activa (vacunación); para ello se introduce en el cuerpo el productor de la enfermedad debilitad o o venenos del mismo, para provocar la formación de anticuerpos. En la inmunización pasiva se inyectan anticuerpos de animales inmunizados. Ejemplos de bacterios gram-positivos que provocan enfermedades en el hombre son: formación de pus (Staphylococcus), carbunco o ántrax (Bacillus anthracis), tétanos (Clostridium lelani), difteria (Corynebacterium diphtheríae), tuberculosis (Mycobacterium tuberculosis), acné (Propionibacterium acni), actinomicosis (Actynomices bovi). Próximos a los bacterios gram-positivos: Mycgplasma pneumoniae, q u e provoca e n f e r m e d a d e s pulmonares. Bacterios gram-negativos que provocan inflamaciones pulmonares e infección de las vías respiratorias (Klebsiella pneumoniae; Borde ¡ella bronchiséptica; Haemophilus injluenzae), tifus (Salmonella typhi), paratifus (Salmonella paratyphi), envenenamientos alimentarios (Salmonella typhimurium), peste (Yersinia pestis). cólera (Vibrio cholerae), e n f e r m e d a d e s venéreas (gonorrea por Neisseria gonorhoeae; sífilis por Treponema pallidum), meningitis (Neisseria meningitidis), tifus exantemático o tabardillo

(Rickettsia sp.).

Las especies fitopatógenas penetran por los estomas, los hidatodos, etc., en el interior de la planta (especialmente especies de Pseudomonas y de Xanthomonas) o infectan las heridas (lesiones producidas por las heladas o los in-

sectos, etc.: p. ej.. Erwinia carotovora). Los bacterios patógenos perjudican en general por la acción de sus toxinas. La presencia o ausencia de flagelos no tiene importancia alguna en lo que atañe al carácter patógeno; es curioso que sólo sean fitopatógenas especies de forma bacilar y carentes de esporas. Los bacterios patógenos de los vegetales viven generalmente en los espacios intercelulares y desde allí d i s u e l v e n las l á m i n a s m e d i a s (v. 2.2.7.1); de este modo mueren las células al quedar aisladas, pero a veces el proceso puede ser acelerado por la acción de las toxi-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

ñas; los tejidos del hospedante se convierten en una masa fluida en descomposición (podredumbre húmeda). Son relativamente escasos los bacterios que penetran directamente en las células vivas del hospedante (entre otros, Pseudomonas tabaci). En raros casos pueden obturar los vasos y, con ello, producir la marchitez y muerte de las plantas, determinada en la mayoría de los casos por la intervención de toxinas marchitadoras (p. ej., Corynebacte-

rium michiganense).

Se conocen más de 200 bacteriosis

en los vegetales. Biotecnología: los bacterios y otros microorganismos son importantes en los procesos técnicos y en la producción industrial; p. ej., tecnología genética (transformación), obtención de antibióticos (también por separación de cadenas laterales de precursores obtenidos por síntesis), obtención de e n z i m a s y otras proteínas, d e s c o m p o s i c i ó n de desechos (p. ej., descomposición metánica de lodos residuales), enriquecimiento de metales por lixiviación bacteriana (transporte de compuestos poco solubles de cobre y uranio en sulfato hidrosoluble por especies de Thiobacillus). Los bacterios que viven en sustratos petrolíferos pueden servir c o m o indicadores en la búsqueda de nuevos yacimientos.

Tercera división: Cyanobacteriota (Cyanoprokariota, Cyanophyta, a l g a s azules) Las especies de esta división recuerdan a las algas (de ahí que se les llame algas azules: algas procarióticas) por sus organismos, que llevan a cabo una fotosíntesis simple. El resultado de dicha fotosíntesis es el oxígeno (fotosíntesis oxigénica). Sin embargo, a diferencia de las algas eucarióticas, su estructura celular coincide básicamente con la de los bacterios ya tratados y son, por consiguiente, procarióticas. En lugar de usar el viejo nombre de algas azules, sería mejor llamarlas sólo cianobacterios. Diferencias con respecto a los bacterios: dentro de los procariotas, los cianobacterios forman un grupo relativamente homogéneo. Algunas determinaciones de secuencias de R N A r 16S, que hasta ahora sólo se han realizado en pocos géneros de cianobacterios, indican un mayor grado de homogeneidad entre los géneros de cianobacterios que entre éstos y los eubacterios. Los cianobacterios difieren de los géneros fotótrofos de eubacterios por tener pigmentos fotosintetizadores distintos (clorofila a en vez de bacterioclorofila) y por la liberación de oxígeno en la fotosíntesis; pero, al lado de la fotosíntesis oxigénica, en ciertos casos puede darse también la anoxigénica. La célula de los cianobacterios es, por término medio, de 5 a 10 veces mayor que la de los bacterios. Diferencias con respecto a las algas eucarióticas: los cianobacterios («algas azules») que forman filamentos fotoautótrofos, a m e n u d o simples, pero en otros casos ramificados, se distinguen, c o m o procariotas, de las algas eucarióticas (cuadro 11-5) por los siguientes caracteres: en las células faltan el núcleo, mitocondrios, lisosomas, r e t í c u l o e n d o p l a s m á t i c o , c l o r o p l a s t o s l i m i t a d o s por m e m b r a n a y vacúolos de j u g o celular limitados por un

•v, „ Fig. 11-14: Cianobacterios. A Tilacoides c o n c é n t r i c o s ( 2 5 OOOx). B Cylindrospermum, z o n a d e poros junto al t a b i q u e transversal (26 OOOx). - A: s e g ú n Hall y Claus; B: s e g ú n H. Drawert. - L cuerpos lipoides, P gránulos d e fosfato.

t o n o p l a s t o ; de t o d o s m o d o s , a l g u n o s c i a n o b a c t e r i o s , c o m o también algunos eubacterios, presentan vesículas llenas de gas. los llamados vacúolos gasíferos. A diferencia de todos los eucariotas, pero coincidiendo con alg u n o s eubacterios, ciertos cianobacterios pueden fijar nitrógeno a t m o s f é r i c o libre ( N J . Esta capacidad está unida sobre todo a la presencia de heterocistes (v. 9.2.1), que se distinguen de las d e m á s células por su tamaño. la pérdida de la pigmentación, la posesión de celulosa y, a m e n u d o , también de c o r p ú s c u l o s polares refringentes (fig. 11-15 F). Los compuestos nitrogenados producidos en los heterocistes pasan claramente a las células vecinas a través de los finos conductos de los corpúsculos polares. Estructura celular: en la parte central incolora de la célula (nucleoplasma o c e n t r o p l a s m a ) se observan elementos con aspecto de gránulo, de bastoncillo, de retículo o de filamento, que contienen DNA; en su conjunto pueden designarse con el nombre de aparato cromatínico y representan el equivalente del núcleo. En la división celular, todo este c o m p l e j o se extrangula transversalmente (fig. 11-15 N). El centroplasma está rodeado, sin límite preciso, por el cromatoplasma periférico, coloreado, que constituye una esfera hueca o un cilindro, según la f o r m a de la célula. El cromatoplasma es muy viscoso y, a diferencia del protoplasma de las células eucarióticas, no tiene circulación. Contiene ácido ribonucleico en ribosomas distribuidos de m o d o d i f u s o y el pigmento asimilador clorofila a (no hay clorofila b), unido a tilacoides. C o m o p i g m e n t o s accesorios se encuentran, al lado de los carotenoides (en especial, (^-caroteno, en parte también zeaxantina. equinenona y mixoxantofila, pero no luteína), dos cromoproteidos hidrosolubles (ficobiliproteidos), cuyos grupos prostéticos (la ficocianina. que aquí prepondera, y la ficoeritrina) se llaman ficobilinas. Las ficobilinas están emparentadas con las sustancias tánicas y se encuentran en forma poco diferente también en las divisiones de algas eucarióticas de los criptófitos y los rodófitos. Los ficobiliproteidos en los cianobacterios. c o m o en los rodófitos, se localizan en corpúsculos que reciben el n o m b r e de ficobilisomas (fig. 2-89), que se

Cyanobacteriota (Cyanoprokariota, Cyanophyta, algas azules)

distribuyen no dispuestos en montones de dos o tres tilacoides, sino situados a distancias a p r o x i m a d a m e n t e iguales (fig. 11-14 A). Sustancias de reserva: el almidón de cianobacterios (almidón de cianofíceas) se almacena en partículas no visibles con el microscopio óptico y distribuidas entre los til a c o i d e s . Es un g l u c a n o s e m e j a n t e al g l u c ó g e n o y relacionado con el almidón de florídeas de los rodófitos. Además se encuentran granos de cianoficina, visibles con el microscopio óptico, algo angulosos, que constan de polímeros de los aminoácidos arginina y asparagina; se trata evidentemente de una reserva nitrogenada. C o m o reserva fosforada hay que valorar los granos de volutina, formados por nucleoproteidos que contienen fosfato altamente polímero. Posiblemente sirven también c o m o almacén de energía (ATP). La sólida pared celular (= capa protectora) consta de mureína; la celulosa falta en general (v., sin e m b a r g o , heterocistes). A d e m á s se encuentran con frecuencia en los cianobacterios vainas de gelatina, que, al m i c r o s c o p i o electrónico, presentan una estructura f i b r o s a y que, al lado de los aminoácidos y ácidos grasos, contienen también polisacáridos. La pared celular consta de cuatro capas y está interrumpida por lisozima. Por su ultraestructura y q u i m i s m o ocupan un lugar intermedio con respecto a las paredes celulares de los eubacterios gram-negativos y gram-positivos. Morfología: algunos cianobacterios son unicelulares (entre otros, Dermocarpá). La diferenciación morfológica comprende cenobios pauci- o multicelulares (Chroococcus, Merismopedia), filamentos no ramificados sin hete-

rocistes (Oscillatoria)

o con ellos (Nostoc, Anabaena) y

filamentos con diferenciación heteropolar (Rivularia), filamentos con falsa ramificación (Tolypothrix, Scytonema) o con ramificación verdadera (Hapalosiphon). La falsa r a m i f i c a c i ó n se o r i g i n a por rotura de s e g m e n t o s q u e emergen de la vaina gelatinosa del f i l a m e n t o m a t e r n o (fig. 11-15 K). A diferencia de ésta, las verdaderas ramificaciones se producen por c a m b i o del plano de división celular. La ramificación empieza en este caso con células que por división diferente se han separado paralelas al eje longitudinal del f i l a m e n t o y que luego c o n s e r v a n este modo de división. Algunos cianobacterios filamentosos son pluricelulares o multicelulares tanto en dirección longitudinal c o m o en división transversal, y a la vez presentan ramificación verdadera (Stigonenui. con crecimiento por células apicales; Fischerella). En estos casos las células se dividen en general en más de una dirección. En todas las especies multicelulares de cianobacterios se trata de cenobios, en los que las células particulares están laxamente unidas dentro de la gelatina segregada por ellas o de la pared celular originaria (v. 5.1). Movimiento: m u c h a s especies, de ordinario filamentosas, realizan movimientos de reptación (2-11 |im por segundo). El movimiento sólo puede darse sobre sustrato sólido y a la vez h ú m e d o y no se basa en la simple secreción de m u c f l a g o (v. movimiento de las zignematofíceas), sino, probablemente, en la acción de microfibrillas. Éstas están arrolladas alrededor del filamento o de la célula en el exterior de la capa de mureína y, al rozar con el sustrato, provocan un movimiento de rotación. C o m o a p o y o sirve el propio mucílago segregado por poros finísimos d e la pared celular, d e 10 nm d e diámetro (fig. 11 - 1 4 B). Sólo son capaces de locomoción por rotación las oscilatoriáceas filamentosas, mientras q u e los representantes de otros grupos se desplazan sin rotación simultánea.

595

La reproducción y la multiplicación de los cianobacterios se producen por división celular. No hay planetócitos flagelados. Las algas azules filamentosas crecen de modo intercalar por división de cualquier célula del filamento, gracias a la formación de tabiques transversales centrípetos, a m o d o de un diafragma iris (fig. 11-15 N), los cuales sólo constan del material de la capa protectora. Se multiplican, ya por fragmentación no específica del filamento, ya por hormogonios paucicelulares (fig. 11-15 L). Éstos son segmentos de filamento f o r m a d o s por células jóvenes y no especializadas, que se separan del filamento materno y dan lugar a nuevos filamentos. En algunas f o r m a s unicelulares, el contenido de la célula se divide sucedáneamente, con a u m e n t o de t a m a ñ o de la célula madre, en un gran número de endósporas esféricas, que, después de salir de la célula madre, generan cada una un nuevo individuo. En algunas especies con células alargadas, la parte basal queda estéril, mientras la apical vuelve a regenerarse siempre para formar esporas (fig. 11 -15 D). Las endósporas de los cianobacterios se distinguen de las de los eubacterios en su estructura y desarrollo. También se presentan exósporas; se originan de una célula madre por estrangulación. Todas estas clases de esporas carecen de flagelos. Para resistir períodos adversos (sobre todo en las h o r m o g ó n e a s ) , a l g u n a s c é l u l a s se t r a n s f o r m a n en células perdurantes (acinetos) por acumulación de productos de reserva, a u m e n t o de t a m a ñ o y fuerte engrasamiento de la pared (fig. 11-15 J). Al germinar dan hormogonios. Sin embargo, también es posible que cortos segmentos laterales del filamento se envuelvan por completo en una gruesa vaina c o m ú n para dar un órgano persistente: el hormociste. Existen, pues, varias posibilidades no sólo para la reproducción vegetativa, sino también para la formación de órganos persistentes, que pueden aparecer en c o n d i c i o n e s exteriores d e f i n i d a s (es decir, d e s f a v o r a b l e s ) en el ciclo del desarrollo y la multiplicación. La reproducción sexual es desconocida. N o se sabe si el intercambio de material genético que se ha observado ocasionalmente (los factores de resistencia de dos cepas frente a distintos antibióticos pueden recombinarse en una sola) obedece a procesos parasexuales. Sistemática: La división basada en caracteres morfológicos sólo coincide en parte con los descubrimientos moleculares-filogenéticos. Los cianoprocariotas (cianobacterios), con su única clase de las C y a n o b a c t e r o p s i d a (o Cianophyceae), se dividen en varios grupos según su nivel de organización. Orden 1: Chroococcales. C o m p r e n d e n formas unicelulares o cenobios sencillos (esferas; tábulas o láminas; cortos filamentos sin ramificar). Los cortos filamentos no ramificados pueden unirse f o r m a n d o una especie de « p s e u d o p a r é n q u i m a » . Se multiplican por división celular, en p a n e también por endósporas (p. ej. Dermocarpa; fig. 11-15 D) y exósporas. Si las células no crecen hasta el tamaño normal de las células madres se habla de una multip l i c a c i ó n por n a n ó c i t o s . Synechococcus y Synechocystis son unicelulares. En Chroococcus y Gloeocapsa (fig. 5-2), después de la división, las células permanecen en parte dentro de la envoltura estratificada de gelatina para formar cenobios esféricos d e 2 , 4 u 8 células (v. 5.1). En Chroococcus, las células hijas j ó v e n e s son s e m i e s f é r i c a s (fig. 11-15 A), mientras q u e en Gloeocapsa son ovadas y están dentro de vainas extraordinariamente gruesas. Las especies d e los dos géneros se presentan sobre todo en revestim i e n t o s g e l a t i n o s o s s o b r e las rocas h ú m e d a s y los m u r o s . En

Aphanocapsa (fig. 11-15 B), Aphanoihece. Microcyslis y Meris-

596

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

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Fig. 11-15: Cianobacterios. A Chroococcus turgidus (400x). B Aphanocapsa pulchra (500x). C Merismopedia punctata (600x). D Dermocarpa davata, f o r m a c i ó n d e e n d ó s p o r a s (450x). E Nostoc commune, m a s a g e l a t i n o s a (1x), F el mismo, c a d e n a d e células con c u a t r o heterocistes (400x). G /?/'vularia polyotis, p a r t e d e u n a m a s a (200x). H Rivularia haematites, parte d e u n a m a s a e n sección transversal, con precipitación d e cal y estratificación a n u a l (15x). J Cylindrospermum stagnale c o n u n a célula p e r d u r a n t e o b l o n g a y un heterociste esférico cerca del e x t r e m o del f i l a m e n t o (500x). K Plectonema wollei con falsa ramificación (200x). L Lyngbya aestuarii, f o r m a c i ó n d e h o r m o g o n i o s (500x). M Stigonema mamillosum, á p i c e d e un filamento (250x). N Oscilatoria princeps, ápice d e un filamento, distintas e t a p a s d e la división celular (300x). - A, D, E, J, M: s e g ú n L. Geitler; B: s e g ú n M á g -

d e f r a u ; C: s e g ú n Smith; F, G: s e g ú n G.G. Thuret; H: s e g ú n Brehm; K, L: s e g ú n 0 . Kirchner; N: s e g ú n M.M. G o m o n t .

mopedia (fig. 11-15 C), el n ú m e r o de células q u e forman parle de los cenobios es mayor. Los cenobios tabulares de Merismopedia se originan por divisiones celulares estrictamente bidimensionales; viven en las aguas dulces, pero, en parle, también en el mar. Orden 2: Oscillatoriales. N o existen células diferenciadas del tipo de los heterocistes o los acinetos. Sólo las células extremas m u e s tran una forma diferente a la de las restantes. C o m o las células se dividen siempre en la m i s m a dirección, no hay ramificaciones. Oscillatoria, frecuente en todas partes en el agua y en el fango, se c o m p o n e de células iguales, a m e n u d o disciformes (fig. 11-15 M). El crecimiento es intercalar, la multiplicación, por hormogonios. Otros géneros son Phormidium, Schizóthrix, Spirulina, Trichosde-

mium, Plectonema y Lyngbya. Orden 3: Nostoeales. La división celular, c o m o en los representantes del orden anterior, sólo se produce perpendicularmente al eje longitudinal del filamento (fig. 5-1). La multiplicación se da, c o m o en las oscilatoriales, por hormogonios. C o m o f o r m a celular especial aparecen regularmente hormocistes y alguna vez acinetos en los filamentos. El género Nostoc, que forma en el agua o en el suelo h ú m e d o masas gelatinosas, globosas o lobuladas, constituidas por mucflagos de polisacáridos (fig. 11-15 E), posee filamentos moniliformes (fig. 11-15 F). Los géneros Cylindrospermum. Aphanizomenon y Anabaena, que por lo común se encuentran en el plancton, forman células perdurantes (fig. 11-15 J). En las Rivularia (fig. 11-15 G , H), q u e viven sobre las plantas acuáticas y las rocas, se da un contraste muy manifiesto entre la base y el ápice del filamento pluricelular; en su base hay un heterociste y el extremo superior se atenúa progresivamente en una prolongación pi-

liforme incolora; existe, pues, ya cierta diferenciación regular en el filamento. Tolypothrix y Scytonema forman falsas ramificaciones. O t r o s g é n e r o s son Anabaenopsis, Calothrix y Aulosira (v. 9.2.1). Orden 4; Stigonematales. A este orden pertenecen las formas de mayor diferenciación. Por divisiones celulares transversales y longitudinales resultan posibles, y características, verdaderas ramificaciones y filamentos multiseriados. La multiplicación se realiza por hormogonios. Pueden existir heterocistes y acinetos. En Stigonema (fig. 11-15 M) se da una división en base y ápice; una célula apical desprende segmentos hacia atrás, los cuales vuelven a dividirse por tabiques longitudinales y transversales; los filamentos pluriseriados también pueden formar ramas laterales. Otros representantes de las estigonematales son los géneros Fischerelia, Ha-

palosiphon y Mastigociadus.

Distribución y m o d o s d e vida d e los c i a n o b a c t e r i o s (cianofíceas, a l g a s azules) Los cianobacterios, con sus 2000 especies aproximadamente, están difundidos por todo el mundo. A menudo son visibles incluso a simple vista c o m o masas gelatinosas, revestimientos filamentosos, flores de agua coloreadas, etc. Viven sobre todo en las aguas dulces (incluso en fuentes termales a 75 "C), pero también sobre suelos húmedos o áridos, en cortezas de árboles y rocas, hasta el Artico y el

II. R e i n o ( d o m i n i o ) : A r c h a e a

Antártico. Algunas especies están adaptadas a la vida fuera del agua. D e s c o m p o s i c i ó n y f o r m a c i ó n de caliza: Los cianobacterios, q u e f o r m a n m a n c h a s c o m o de tinta en los acantilados calizos verticales, en los q u e viven en parte en la superficie (epilíticamente) y en parte en grietas capilares (endolíticamente), se hallan e x p u e s t o s a grandes oscilaciones en la temperatura y en el a p r o v i s i o n a m i e n t o de agua. A l g u n a s especies endolíticas pueden descomponer la caliza; en otras (p. ej., Rivularia o Schizothrix) se a c u m u l a cal en sus envolturas gelatinosas (fig. 11-15 H), lo que en las aguas dulces c o n d u c e a la formación de tobas y travertinos y, en los mares cálidos, en la zona sometida a las mareas, determina la f o r m a c i ó n de costras calizas estratificadas (estromatolitos). Ya se observan estromatolitos en materiales p r e c á m b r i c o s . Se admite q u e las c o r r e s p o n d i e n t e s c i a n o f í c e a s estaban muy dif u n d i d a s en aquella época y f o r m a b a n extensos revestimientos. Las especies presentes en gran cantidad en la superficie de las aguas dulces o saladas pueden producir las llamadas flores de agua. Oscillatoria rubéseens da lugar a una flor de agua roja en las lagunas eutrofizadas. Otras espe-

cies, como Microcystis

(¡eruginosa

y Aphanizomenon

flos-aquae, forman péptidos venenosos, que pueden causar la muerte de los peces de agua dulce. En los lagos alcalinos de África oriental, la flor de agua de Spirulináplatensis es el alimento principal del flamenco menor. En el análisis biológico de aguas, la abundancia de cianobacterios indica una c o n t a m i n a c i ó n y e u t r o f i z a c i ó n críticas (cuadro 11-7). Fijación de nitrógeno: en varios géneros (Nostoe, Anabaena, etc.) hay especies que fijan nitrógeno libre del aire (v. 9.2.1). En los arrozales inundados, los cianobacterios pueden fijar hasta 50 kg de nitrógeno por hectárea. A diferencia de algunos eubacterios (rizobiáceas), los cianobacterios que fijan nitrógeno atmosférico son siempre capaces de hacerlo viviendo libres. La contribución de las cianofíceas a los ecosistemas debe ser. pues, mayor que la de los eubacterios fijadores de nitrógeno. También el número de especies y géneros fijadores de nitrógeno es mayor en los cianobacterios. Varios géneros forman simbiosis con otros organismos. Las algas de los liqúenes son muchas veces cianobacterios (v. Mycobionta, 2." adición). Algunas formas viven endofíticamente en las cavidades de los tejidos de otras plantas, c o m o Anabaena en las hojas de Azolla (fig. 11-159 D), Nostoc en el talo de distintas hepáticas (Blasia, An-

thoceros, fig. 11 -127 B), en las raíces de Cycas y en el rizoma de Guanera (angiospermas). En estos consorcios simbióticos, ios cianobacterios deben de participar proporcionando nitrógeno a su socio.

Cuarta división: Prochlorobacteriota, Prochlorophyta Son por su estructura celular procariotas típicos. Se trata de unas algas unicelulares que viven en simbiosis con las ascidias marinas, carecen de ficobilina y tienen clorofila a

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y b; no poseen núcleos, etc., y las paredes celulares constan de mureína. En cultivo se multiplican independientemente. También las formas filamentosas de agua dulce y vida libre presentan básicamente unas características en general semejantes.

II. Reino (dominio): Archaea Los arqueos recuerdan por su forma externa a los bacterios, pero presentan también profundas diferencias con respecto a ellos (de ahí que se les llamara arquebacterios). Las paredes celulares y membranas de los arqueos (aprox. 80 especies) presentan una gran variedad estructural, y en ellas falta siempre el ácido muramínico, el elemento estructural característico de las paredes celulares de los eubacterios. Según el género, la pared celular está formada por cubiertas de proteínas y polisacáridos, vainas de proteína, a veces con pseudomureína, en la que el elemento estructural empleado no es el ácido muramínico (sino el ácido L-talosaminurónico). Solamente presentan L-aminoácidos. De acuerdo con su estructura celular diferente, los arqueos son resistentes a la penicilina, la D-cicloserina y a otros antibióticos que afectan a la biosíntesis de la mureína. Otras sustancias específicas son unos lípidos ramificados con enlace éter y con fltano, R N A polimerasas de estructura compleja y un elevado número de nucleótidos modificados en los ácidos nucleicos ribosómicos; el análisis de la secuencia de R N A r destaca la posición especial de los arqueos en cuanto al parentesco, tan diferente de la de los eubacterios. Existen formas y funciones semejantes o incluso coincidentes en los arqueos y en los eubacterios, que se tratan a continuación, originadas, evidentemente, en un desarrollo filogenético independiente. Cocos, bacilos, sarcinas, espirilos y formas filamentosas se encuentran en los dos grupos. Los arqueos presentan también células laminiformes y muchas veces se dan formas intermedias. Algunos representantes son capaces de moverse activamente con flagelos monótricos (Methanobacterium mobile). Como en los bacterios, hay formas aerobias y anaerobias, heterótrofas. dependientes del azufre y fotótrofas. Algunos representantes son también muy termófilos, acidófilos o halófilos. Se pueden distribuir en tres grupos. Los taxones de los arqueos, por motivos históricos y a causa de la denominación fijada por las reglas de la nomenclatura, llevan muchas veces en sus nombres sufijos erróneos: -bacteriurn, -bacteriales, etc. En relación con la afinidad progresiva en el RNAr 16S. las investigaciones efectuadas hasta el momento en organismos representativos hacen pensar en la existencia de una fuerte divergencia filogenética entre arquebacterios, eubacterios y eucariotas (sin considerar sus cloroplastos o mitocondrios) (fig. 11-9). N o obstante, una serie de características b i o q u í m i c a s m u e s t r a n que los a r q u e o s p r e s e n t a n mayores relaciones con los eucariotas que con los eubacterios, por lo que se debe insistir en su posición única dentro de los procariotas. La separación filogenética debió de producirse hace unos cuatro mil millones de años, pues los fósiles de cianobac-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

terios más antiguos que se conocen datan de unos tres mil millones de años, y los arqueos debieron originarse, según el parentesco del R N A r 16S, antes de la separación de eubacterios y cianobacterios, es decir, antes del enriquecimiento de la atmósfera en O,. En estos primeros tiempos de la diferenciación de la vida, hace más de tres mil millones de años, la atmósfera era acusadamente reductora y en ella podían existir los metanobacterios (H, de la atmósfera, CO, de los procesos primitivos de fermentación en el mar originario; v. Introducción, p. 3). Los arqueos incluyen antiguos tipos de adaptación ecofisiológica, que se han conservado hasta los tiempos actuales - c i e r t a m e n t e con alguna transformación posterior- en biotopos adecuados (p. ej., los metanobacterios del fango y del tubo digestivo). La subdivisión en ramas aisladas desde antiguo y muy divergentes en su parentesco indica la naturaleza reliquial de sus representantes aún vivientes.

Primera división: Crenarchaeota Los representantes de esta división son generalmente acidófilos (tennoacidófilos) y dependientes del azufre y están muy cerca de los antepasados de los arqueos. Desde el punto de vista molecular-filogenético se caracterizan por la particular estructura que presenta el R N A en los ribosomas y se diferencian de la segunda división, la de los euriarqueotas. El límite térmico superior de estos organismos adaptados a condiciones de vida arcaicas lo determinan la disponibilidad de agua y la estabilidad de los c o m p o n e n t e s celulares. Las células de Pyrodictium occultum (Sulfolobales), con f o r m a s q u e van d e s d e vainas a platos y un d i á m e t r o de 0,3-2,5 p i n , están rodeadas por una red de fibrillas huecas; el c r e c i m i e n t o ó p t i m o lo alcanzan a los 100 C, y el límite del crecimiento, a los 110 C. A estas elevadas temperaturas, el agua en e s t a d o líquido sólo se halla bajo presión, p. ej., en el f o n d o del mar o en las sulfataras. Pyrodictium se descubrió en agua de mar p r o f u n d a que había a s c e n d i d o a consecuencia de la actividad volcánica; es e x t r e m a d a m e n t e anaerobio y reduce el a z u fre a ácido sulfhídrico. Sulfolobus acidocaldarius es a e r o b i o y m u y a c i d o t e r m ó f i l o ; la e s p e c i e e s a u t ó t r o f a facultativa, ya q u e a veces vive del sustrato orgánico y a veces oxida el azufre con o x í g e n o y agua produciendo ácido sulfúrico; el c r e c i m i e n t o m í n i m o lo presenta a 6 0 C (Pyrodictium occultum. a los 82 °C). Acidothermus infernus puede producir ácido sulfúrico o sulfhídrico según la disponibilidad de o x í g e n o . Thermoplasma acidophilum ( T h e r m o p l a s m a l e s ) se e n c o n t r ó en e s c o m b r e r a s de carbón de c o m b u s t i ó n lenta y en f u e n t e s termales. Estos arq u e o s c a r e n t e s d e p a r e d e s c e l u l a r e s p e r e c e n en m e d i o s n e u tros; alcanzan su ó p t i m o de crecimiento con un pH de 1-2 y una temperatura óptima de 59 C; sus células, que se multiplican por gemación, son muy variables, de estiradas a irregularmente cocoides; se han descubierto f o r m a s móviles, flageladas. Las células v a g i n a d a s de las e s p e c i e s Thermoproteus y Thermofilum ( T h e r m o p r o t e a l e s ) pueden llegar a tener filamentos de más de 100 | j m de longitud.

S e g u n d a división: Euryarchaeota Los representantes de esta división ocupan un amplio espectro de biotopos extremos. Desde el punto de vista molecular-filogenético ( R N A r ) se diferencian de las especies de la división anterior.

1. Arqueos metanógenos: son anaerobios productores de metano, q u e , expuestos al aire, mueren con m a y o r rapidez que los dem á s bacterios anaerobios. No se ha observado la formación de esporas. Constituyen un grupo m o r f o l ó g i c a m e n t e variado, fisiológicamente h o m o g é n e o y capaz de vivir autotróficamente con CO, y H, c o m o f u e n t e única de c a r b o n o y energía. C o m o fuente alternativa de carbono pueden usar también ácidos carbonados sencillos y alcohol. Se caracterizan también por poseer dos cofactores específicos, q u e no se encuentran en ninguna otra parte, de los cuales u n o ( C o M . ácido 2-mercaptoetansuifónico) participa c o m o transportador de metilo en la formación de metano, y el otro (F420) actúa c o m o transportador de hidrógeno. Las f o r m a s de Methanobacterium (Methanobacteriales) van de cocoides a estrechamente bacilares; además, todas las especies son gram-positivas y poseen un sáculo de p s e u d o m u r e í n a . Los siguientes g é n e r o s son gram-negativos. Methanospirillum (Methanomicrobiales) comprende bacilos largos y retorcidos; su vaina proteínica no participa en la formación de septos (v. t en cambio, la formación de septos, o t a b i c a c i ó n . en los e u b a c t e r i o s ) . Metlumosarcina tiene células de tamaño extraordinario, agrupadas en paquetes y con un sáculo de heteropolisacáridos. Methonococcus (que no hay que c o n f u n d i r con Methylococcus)f el género que da nombre a las Metanococcales. forma cocos; en lugar de una firme pared celular, se halla una capa superficial de componentes proteínicos. Así pues, la mayoría de los géneros de los «metanobacterios» han encontrad o soluciones muy diferentes para la formación de una envoltura celular. En este sentido, no existe m á s semejanza entre ellos y con respecto a los eubacterios que la resultante de los principios químicos generales. 2. Arqueos halófilos (Halobacteriales): los arquebacterios sobreviven incluso en la sal seca y pueden hallarse en salinas y lagos salados. Halobacterium halobium precisa un 12 % de NaCI para crecer. Con un pH inferior a 5,5, los bacterios ya no pueden vivir; su óptimo de temperatura está entre 40-45 C. En determinadas condiciones pueden realizar la fotofosforilación (v. 6.4.9), y entonces el agua salada se torna roja por su contenido en carotenoides.

III. Reino (dominio): Eucarya, e u c a r i o t a s L o s eucariotas constituyen la mayor parte de los organismos a c t u a l m e n t e vivientes, tanto por el número de e s p e c i e s c o m o p o r la m a s a . La c é l u l a e u c a r i ó t i c a (eucito) se caracteriza por la posesión de verdadero núcleo, limitado f r e n t e al citoplasma por una doble m e m brana (= envoltura nuclear) provista por poros (fig. 226). Otras características importantes son la presencia de distintos orgánulos, que, lo m i s m o que el núcleo, están claramente separados del plasma f u n d a m e n t a l . Entre ellos están: el retículo e n d o p l a s m á t i c o , los dictiosomas (aparato de G o l g i ) , los mitocondrios y los microcuerpos (v. 2.2.8, 2.2.6.6). También son característicos de las plantas eucarióticas f o t o a u t ó t r o f a s los cloroplastos, envueltos a s i m i s m o por una doble m e m b r a n a (v. 2.2.9.1). En las células eucarióticas f l a g e l a d a s , los flagelos (fig. 2-16) se c o m p o n e n u n i f o r m e m e n t e de dos túbulos centrales simples y n u e v e periféricos dobles (¡estructura 2 + 9!). La pared celular, siempre que existe, está f o r m a da por un armazón de m a c r o m o l é c u l a s que se mantienen unidas sólo por valencias secundarias (celulosa, quitina, etc.; fig. 2-65, v. 2.2.7.2). En c o n j u n t o , los eucariotas se distinguen de los procariotas por una c o m p l e j i d a d celu-

III. Reino ( d o m i n i o ) : Eucarya, e u c a r i o t a s

lar m u c h o mayor. Esta diferencia constituye una distancia abismal entre los procariotas fósiles y recientes, de un lado, y los eucariotas, del otro (v., de todos modos, los dinófitos, en la 2.a adición a los Rhodobionta). Las secuencias de a m i n o á c i d o s en proteínas e n z i m á t i c a s de igual función coinciden, c o m o corresponde, en proporción m u c h o m e n o r entre procariotas y eucariotas, que entre representantes de uno de los dos grupos. Así. los m i e m b r o s de la cadena del c i t o c r o m o c en bacterios y eucariotas c o m p r e n d e n un 60 % de a m i n o á c i d o s distintos, mientras que la m i s m a c o m p a r a c i ó n entre el h o m b r e y el trigo da sólo un 45 % de diferencias; entre m a m í f e ros y aves, un 12 %, y entre el h o m b r e y el c h i m p a n c é ,

0%. El origen de los eucariotas y, con él. la formación de los orgánulos limitados por m e m b r a n a s en el eucito, se suele ver actualmente a la luz de la teoría endosimbióntica (v. 2.4, fig. 11 -9); supone una absorción de simbiontes repetida varias veces de forma independiente por el eucito primitivo. Los testimonios fósiles permiten una determinación a p r o x i m a d a de la edad de separación filogenética de los eucariotas. Los unicelulares m á s antiguos del A r c a i c o ( m á s de 3.400 millones de años) tenían un t a m a ñ o m e d i o d e 5 p m y se correspondían, por tanto, con los procariotas actuales. H a c e 1.400 millones de años e m piezan a predominar células de m a y o r masa - e n promedio 13 p ñ i que son características para los eucariotas. La separación entre procariotas y eucariotas debió producirse hace m á s de 2.000 millones de años, mientras la distinción entre plantas y animales se admite que data «sólo» de hace 1.100 millones.

Reproducción, alternancia d e f a s e s nucleares y d e g e n e r a c i o n e s En la división celular normal, es decir, vegetativa, el núcleo de la célula se divide por mitosis. La reproducción asexual (vegetativa) se produce exclusivamente con división nuclear mitótica. En la reproducción sexual se fusionan los citoplasmas y núcleos de dos células especializadas c o m o g á m e t a s ( p l a s m o g a m i a y c a r i o g a m i a = singamia). La meiosis. que normalmente viene después, pasa de la diplofase otra vez a la haplofase y determina así la alternancia de fases nucleares característica de los eucariotas. Singamia: La nueva combinación del material hereditario procedente de los progenitores (recombinación genética), que está ligada con la reproducción sexual, ha favorecido decisivamente la evolución de los eucariotas. Así, ya en fases tempranas de su historia evolutiva, la reproducción sexual, que sólo falta en pocos grupos (p. ej., euglenófitos), estaba firmemente establecida y perfeccionada. Además, la aportación de la singamia se vio cada vez más afianzada con la producción de una gran cantidad de células o núcleos sexuales, y la cantidad de núcleos que habían tomado parte en la meiosis y habían llegado a ser diploides por singamia se mantuvo lo más alta posible, con lo que la tasa de recombinación genética entre los descendientes subió también enormemente. En general. la singamia se produce mediante la fusión de dos células sexuales (gámetas; gametogamia). Estas células pueden tener la m i s m a f o r m a y estar flageladas (isoga-

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mia) o ser distintas, es decir, diferenciarse en una célula germinal masculina, más pequeña y flagelada, y en otra femenina, de m a y o r tamaño y flagelada (anisogamia), o también en una masculina flagelada y en otra femenina sin flagelo (oogamia) (v., p. ej., clamidomonadáceas). Si los gametangios se fusionan (son receptáculos celulares diferentes de las demás células, que forman primero núcleos sexuales y después muchas veces gámetas) directamente entre sí, sin liberar gámetas, estamos ante una gametangiogamia (v., p. ej.. oomicotas). Recibe el nombre de somatogamia (v., p. ej.. himenomicétidos) el proceso en el cual se fusionan células vegetativas sin ninguna diferenciación especial. También aquí se aparean y fusionan núcleos sexuales y no gámetas, c o m o en el caso de la gametogamia. Alternancia de fases nucleares y de generaciones: los eucariotas primitivos eran, al poder reproducirse ya sexualmente. haplontes puros, con un ciclo vital que se consumaba en la haplofase: tras la fusión de las gámetas o de los núcleos sexuales, cuyo resultado es una célula fusionada diploide (zigoto), queda ésta sometida directamente a la meiosis. Dentro de la ontogenia, las células haploides resultantes constituyen a partir de la división nuclear y celular la fase final haploide. Aquí sólo es diploide el zigoto. La a l t e r n a n c i a de f a s e s n u c l e a r e s (transición de la diplofase a la haplofase y viceversa) se d e n o m i n a aquí z i g ó t i c a . p o r q u e está ligada al z i g o t o (p. ej., Ulothrix, fig. 11-101 A). El núcleo zigótico producido por singamia se divide mitóticamente en los haplodiplontes (fig. 11-101 B) en una parte diploide especial (esporófito), antes de que los numerosos núcleos celulares diploides así producidos participen en la meiosis y se formen m u c h a s células germinales haploides recombinantes (meiósporas), a partir de las cuales surge la parte ontogénica (gametófito), que da lugar a los gámetas haploides que se fusionarán. La alternancia nuclear se incorpora aquí c o m o un paso intermedio entre la formación del zigoto y la de los gámetas en la ontogenia. Los haplodiplontes se caracterizan por la alternancia de generaciones, es decir, por una sucesión regular de generaciones dentro de la ontogenia, que se reproducen de manera diferenciada (sexualmente) y que, por lo tanto, a lo largo de su desarrollo están limitadas por unas células germinales diferenciadas. En las plantas, la generación haploide recibe el nombre de gametófito. Ésta se origina de meiósporas y acaba su desarrollo con la producción de gámetas haploides. El esporófito diploide surge del zigoto (éste, a su vez. a partir de la fusión de los gámetas) y acaba su desarrollo con meiósporas, que, debido a la meiosis inmediatamente anterior de los núcleos diploides, son ya haploides. Definir a la generación esporofítica diploide c o m o parte del ciclo biológico de división asexual, no es correcto en sentido estricto, ya que la meiosis y la consiguiente formación de meiósporas son siempre inseparables. En todo caso, la generación esporofítica puede dividirse asexualmente además mediante mitósporas diploides. Si el gametófito y el esporófito son aproximadamente del m i s m o tamaño, se habla de alternancia de generaciones isomorfa (p. ej.. Cladophora, fig. 11-101 B) y, sin son diferentes, anisomorfa (también heteromorfa; Cutleria, Laminaria, fig. 11-87). En general, la alternancia de generaciones es bimembre y el g a m e t ó f i t o y el e s p o r ó f i t o constituyen o r g a n i s m o s de vida independiente. En los casos más raros de alternan-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

cía de generaciones trimembre, al g a m e t ó f i t o le siguen dos generaciones esporofíticas que se reproducen de manera diferente (rodófitos, fig. 11-65). En este caso especial. sólo es antitética la alternancia del gametófito con el esporófito o la de las dos generaciones esporofíticas con el g a m e t ó f i t o (asociada a una alternancia de fases nucleares). Sin embargo, el paso de la primera generación esporofítica a la segunda tiene lugar en la misma fase nuclear. Esto demuestra que la alternancia de generaciones no siempre tiene por qué verse acompañada por una alternancia de fases nucleares. Asimismo, dos generaciones pueden estar unidas entre sí de tal manera que forman un individuo. Si una generación se nutre de la otra, se habla de gonotrofia (briofitinos, fig. 11-108 D). Los h a p l o d i c a r i o n t e s (p. e j . , h i m e n o m i c é t i d o s , fig. 11-51 B: Derbesia, fig. 11-101 C) equivalen f u n d a m e n talmente a los haplodiplontes: en lugar de una diplofase, han e x p e r i m e n t a d o una dicariofase, en la que los núcleos sexuales han sido reunidos en una célula (zigoto), pero se han separado en una parte m á s larga de su desarrollo, con lo cual se ha establecido y se ha conservado una fase binuclear (el dicarion). Inmediatamente antes de la meiosis se fusionan los núcleos sexuales d a n d o lugar a un núcleo diploide. En los diplontes (p. ej., oomicotas, fig. 11-20 D), todo el ciclo biológico se completa en la diplofase. En este caso sólo son haploides los gámetas, f o r m a d o s en la meiosis; la alternancia de fases nucleares es por eso gamética. Entre las plantas, los diplontes se han manifestado en el esporófito (Fucus, fig. 11-87) debido a la creciente reducción del gametófito y a la integración de las escasas células que han quedado de él. Por eso, m u c h a s veces los diplontes tienen sólo una alternancia de generaciones oculta (espermatófitos, cuadro 11-10). La evolución de los eucariotas se caracteriza por un aumento progresivo de la complejidad, la diferenciación y la división del trabajo entre los órganos, así como por la adaptación a distintas estrategias alimentarias y a variados ambientes. Así se han originado ios tipos o niveles de organización. que, por lo común, no pueden considerarse como comunidades de descendencia y que son - e x c e p t u a n d o a los animales, que no se estudian aquí-: los mixomicetes (cuadro 11 -2), los hongos (cuadro 11-3), los liqúenes (Mycobionta. 2.J adición), las algas (cuadro 11-5), los embriófitos (cuadro 11-8) y los traqueófítos (cuadro 11-9). Es especialmente obvio que se ha originado varias veces un tipo de organización en los liqúenes por la simbiosis de distintos hongos y algas de manera repetida e independiente. También los hongos representan m á s bien una f o r m a d e adaptación concordante con la vida lieterótrofa que un grupo filogenéticamente único. Lo mismo puede decirse para las líneas evolutivas, tempranamente separadas. de las algas eucarióticas, por lo m e n o s en relación con los endosimbiontes fotoautótrofos capturados.

Primer subreino: Acrasiobionta Este subreino incluye a los mixófitos, que carecen en todas sus fases de células flageladas. Sus plasmodios de

agregación se forman al agregarse las células, sin llegar a fusionarse.

División única: Acrasiomycota (Acrasiomycetes) Dentro de los acrasobiontes, con su única división y su única clase (Acrasiomycetes), las mixamebas reptan para f o r m a r un plasmodio de agregación (también llamado pseudoplasmodio, fig. 5-3), sin fusionarse entre sí. No hay mixoflagelados con flagelos. Las paredes celulares constan de celulosa. Ciclo vital: En la fase de multiplicación vegetativa, las amebas se dividen mientras haya alimento suficiente. El m o d o de nutrición es fagótrofo c o m o en los mixomicetes; se capturan sobre todo bacterios. Si el a l i m e n t o no es suficiente, se produce la agregación (fig. 5 - 3 ) d e las amebas a partir de un grupo de ellas que actúa c o m o centro de formación. Las a m e b a s q u e confluyen en el plasmodio de agregación, pero no se fusionan, se atraen recíprocamente de m o d o quimotáctico por la acrasina (v. 8.2.1.1. fig. 8-5). Los plasmodios de agregación pueden avanzar reptando por el sustrato hasta que. en la fase de culminación, se transforman en un c u e r p o columnar. También entonces se mantiene la individualidad de las a m e b a s uninucleadas, aun c u a n d o sean evidentes varios procesos de diferenciación en la formación del cuerpo fructífero: en la parte central del primordio del m i s m o (fig. 5-3), las a m e b a s llegan pronto al reposo, se recubren de una pared celular dura y forman un pedicelo celular: de ahí proviene el nombre de «hongos mucilaginosos» celulares, que se aplica también a los acrasiomicetes. Al añadirse nuevas amebas, el pedicelo se alarga por la base. Por su superficie reptan n u e v a s corrientes de amebas, hacia el e x t r e m o superior en f o r m a d e cabezuela, para formar el segmento que corresponde al auténtico esporocarpo («esporangio»). En la cabezuela, las células periféricas se transforman en corteza, las interiores se redondean y pasan a esporas haploides (cistes) y se f o r m a una coluniela c o m o continuación del pedicelo. Después de la esporulación mueren las células del pedicelo y la corteza. Durante m u c h o t i e m p o se ha discutido si se producen copulaciones sexuales de a m e b a s para dar m e g a c i s t e s diploides y si, a continuación, se p r o d u ce la meiosis. Hoy se da por segura la reprod u c c i ó n s e x u a l , al m e n o s en el p l a s m o d i o de a g r e g a c i ó n de Polysphondylium (I)ictyosteliales). Un conocido o b j e t o de laboratorio e s Dictyostelium. En Acrasis (Acrasiales), las amebas, a diferencia del g é n e r o precedente, no f o r m a n corrientes dentro del p l a s m o d i o de agregación que fluyan hacia el centro de formación.

S e g u n d o subreino: Myxobionta Los característicos plasmodios de fusión se originan por fusión de mixoflagelados o mixamebas o se desarrollan a partir de células aisladas sin procesos sexuales previos. En el ciclo vital aparecen células germinales flageladas. Las paredes celulares, por lo que puede reconocerse en ciertos estadios del ciclo, se componen de galactosamina y celulosa.

Subreino: Myxobionta

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C u a d r o 11-2: Tipo d e o r g a n i z a c i ó n : m i x ó f i t o s Los o r g a n i s m o s de los dos subreinos Acrasiohionta y Myxobionta reciben el nombre de mixófitos u «hongos mucilaginosos». Son característicos en ellos las m a s a s de plasma sin pared y plurinucleadas: los plasmodios. Representan el estado vegetativo del ciclo vital y se originan: • c o m o plasmodios de agregación: las mixamebas se juntan para formar masas de plasma sin perder su independencia individual. • c o m o plasmodios de fusión: las m i x a m e b a s o mixoflagelados deben fusionarse entre sí antes de poder formar un plasm o d i o de fusión plurinucleado diploide. Otra posibilidad es la de un origen asexual del plasmodio a partir de una sola célula, por divisiones nucleares (pero sin división de células). Los plasmodios, q u e siempre se presentan en el ciclo vital, pueden ser de naturaleza muy diferente unos de otros y análogos a los plasmodios procariotas de los mixobacterios (Myxobacterales). La multiplicación se da por esporas, que se forman en cuer-

Primera división: M y x o m y c o t a Clase I: M y x o m y c e t e s . La fase vegetativa (= somática) es un plasmodio de fusión diploide, plurinucleado, no dividido en células (figs. 2-9, 11-16), con nutrición fagótrofa. Del plasmodio se desarrollan los cuerpos fructíferos, en los q u e una p a r t e del p l a s m a se e n d u r e c e y produce estructuras características, mientras que la otra parte, que contiene los núcleos, se transforma en meiósporas; éstas poseen una pared celular de por lo menos dos capas, la cual, según nuevas investigaciones, 110 contiene celulosa ni quitina, sino, principalmente, un polímero de la galactosamina. C o m o sustancia de reserva se f o r m a glucógeno. Los mixomicetes presentan a m e n u d o vivas coloraciones en sus plasmodios y, sobre todo, en sus cuerpos fructíferos. La estructura química de los colorantes sólo se ha aclarado en parte últimamente y difiere de la de los hongos. Ciclo vital: Las esporas germinan en el agua o en un sustrato húmedo. Su capacidad germinativa dura largo tiempo; se ha logrado que germinen esporas después de más de 70 años de permanecer en un herbario. De las esporas se originan o bien mixamebas uninucleadas, desnudas, con movimiento ameboide o bien mixoflagelados con flagelos (fig. 11-17 A). Estas suelen poseer 2 flagelos, pero uno de ellos está reducido muchas veces a un vestigio o bien falta del todo. Si falta el segundo flagelo, por lo menos existe un segundo blefaroplasto. que ha quedado sin función. Los planetócitos pueden transformarse en mixamebas por pérdida de los flagelos. Las mixamebas se multiplican, al igual que los planetócitos, por división. Mixamebas o mixoflagelados se fusionan a pares entre sí para dar amSbozigotos (o planozigotos flagelados), en los que luego también se f u s i o n a n los n ú c l e o s ( p l a s m o g a m i a , d e s p u é s cariogamia). El cuerpo diploide se desarrolla mediante gran número de divisiones nucleares mitóticas para dar grandes plasmodios plurinucleados, que a su vez pueden fusionarse entre sí (fig. 11-16). Las mitosis se producen de modo intranuclear y son sincrónicas en todos los núcleos de un plasmodio. En los plasmodios, el plasma se encuentra en movimiento activo. Los plasmodios se desarrollan con aire muy húmedo en los suelos de bosque, en la hoja-

pos fructíferos especiales (fig. 11 -17 G), en caso de que no se trate de formas que vivan c o m o endoparásitos. Los estados (estadios o fases) flagelados se caracterizan por dos flagelos lisos, gen e r a l m e n t e de longitud d e s i g u a l ; m á s r a r a m e n t e uno d e los flagelos se ha reducido. Desde el punto de vista del parentesco, no hay relaciones directas entre las diferentes divisiones de los mixófitos. Los mixófitos, muy especiales en su forma externa y su m o d o de vida, poseen caracteres c o m u n e s con los protozoos tratados por los zoólogos, de los que se separan por formar cuerpos fructíferos y esporas. Las concordancias se refieren a: • la heterotrofia; la mayoría de las formas tienen nutrición fagótrofa c o m o los animales y capturan partículas enteras; • los estados ameboides, que se intercalan en el ciclo vital: • la falta de paredes celulares, por lo m e n o s en las fases vegetativas. Estas semejanzas con los protozoos han conducido a m u c h o s investigadores a colocar a los mixófitos en el reino animal bajo el nombre de micetozoos (Mycetozoa).

rasca. entre las hierbas, los musgos o en la madera en descomposición; luego reptan cambiando de forma y se extienden lentamente en superficie. En ellos, que están cubiertos por una envoltura de mucílago, no hay paredes celulares ni tabiques. Su frente anterior (fig. 11-16) consta de plasma más denso; hacia atrás se descomponen a menudo en una red de cordones separados. Los plasmodios de algunas especies pueden superar los 20 cm de diámetro (p. ej.. Fuligo, Brefeldia). La formación de cuerpos fructíferos se da bajo condiciones exógenas determinadas, aún 110 bastante conocidas (carácter del sustrato, luz. temperatura, pH); posiblemente actúan también factores endógenos desencadenantes. Ante todo, el plasmodio cambia su comportamiento en cuanto a excitabilidad fisiológica; repta por el sustrato húmedo huyendo de la luz y se transforma en numerosos esporocarpos («esporangios») perdiendo mucha agua (fig. 11-17 D). Estos cuerpos fructíferos presentan una pared externa, a menudo calcárea, el peridio, así como, muchas veces, un pedicelo que puede prolongarse como columela en el interior del esporangio, y un sistema de fibras, que, en su conjunto, recibe el nombre de capilicio. Estas estructuras se forman a partir de la parte de plasma, sin núcleos, que se endurece y no ha sido consumida en la formación de esporas. El capilicio se forma claramente al depositarse material en vesículas especiales. El

Fig. 11-16: Mixomlcotas. Borde del plasmodio de Badhamia utricularis

(2x). - S e g ú n E. Jahn.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

plasma que contiene núcleos f o r m a por fragmentación esporas uninucleadas. al principio diploides. A consecuencia de la meiosis subsiguiente se forman en cada espora 4 núcleos haploides, que desaparecen todos menos uno. Al madurar, se desgarra el peridio del esporocarpo. y las esporas pueden dispersarse fuera del armazón del capilicio; en algunas especies, el capilicio favorece el vaciado del esporocarpo mediante movimientos higroscópicos, de m o d o parecido al de los eláteres de las hepáticas. En el ciclo vital son haploides los mixoflagelados y las mixamebas no copuladas; diploides, los plasmodios, los cuerpos fructíferos y las esporas jóvenes; otra vez haploides las esporas maduras. Así pues, la fase diploide predomina en el ciclo. La nutrición de los plasmodios y de los estadios unicelulares que les preceden se produce en la naturaleza siempre por incorporación de distintos microorganismos, bacterios, protozoos, esporas, células de levadura, hifas de hongos, etc. Las partículas se incluyen dentro de vacúolos nutricios y son digeridas por enzimas. Lo que no se digiere se expele al cabo de algún tiempo. En cultivo, la mayoría de las especies sólo se mantienen si disponen de microorganismos vivos como alimento (p. ej., bacterios). Algunas especies de mixomicetes también han podido mantenerse de modo puramente saprofito en medios nutritivos de composición adecuada. En cultivos, mediante fagotrofia, los plasmodios de algunas especies toman y acumulan clorofíceas unicelulares sin llegar a digerirlas. Los plasmodios que se han vuelto verdes de esta m a n e r a son f o t o s i n t é t i c a m e n t e activos. Aunque las clorofíceas se desplazan también a los cuerpos fructíferos, en condiciones naturales no se sigue manteniendo la simbiosis durante las siguientes generaciones. Sistemática: la clasificación de los mixomicetes se basa sobre todo en las diferencias de estructura que se aprecian en los cuerpos fructíferos. En los grupos primitivos falta el capilicio. Una progresión filogenética ulterior conduce de cuerpos fructíferos sésiles a otros pedicelados y de los simples a los compuestos. Las aproximadamente 500 especies conocidas se distribuyen en los órdenes siguientes: Orden 1: Ceratiomyxales. Las esporas se forman d e m o d o exógeno. En la superficie d e un c u e r p o c o l u m n a r se separan esporas pediceladas (seguramente esporocarpos monospóricos). Cada espora produce al germinar un tubo plasmático con 4 núcleos haploides, de los que. por mitosis, se originan 8 planetócitos haploi-

des. El orden contiene un solo género, Ceratiomyxa, con una especie polimorfa, que vive c o m o cosmopolita en la madera en descomposición. En todos los órdenes siguientes (2-6) las esporas se f o r m a n de m o d o e n d ó g e n o en el interior de los cuerpos fructíferos. En los cuatro órdenes siguientes (2-5), los cuerpos fructíferos se forman a partir de abovedamientos hemisféricos del plasmodio. que primero están unidos a éste y entre sí por cordones plasmáticos y q u e luego quedan aislados: la capa basal del plasmodio, aplicada al sustrato («hipotalo»), no se conserva hasta la maduración del cuerpo fructífero o sólo queda de ella, c o m o residuo, una capa de mucilago. Orden 2: Liceales. A diferencia de los órdenes siguientes (3-6) fallan capilicio y columela (p. ej., Lycogala\ Cl ibraría, fig. 11 -17 G). Orden 3: Echinosteliales. Con columela. Orden 4: Trichiaies. N o hay columela; el capilicio consta de fibras q u e terminan libremente, c o m o en Trichia (fig. 11-17 H). En los tres órdenes anteriores (2-4) las masas de esporas son de color pálido. Orden 5: Physarales. Las masas de esporas son negras o violeta oscuro o de color ferruginoso. Sobre el peridio y a menudo también sobre el capilicio se ven depósitos blancos de cal (p. ej., Didymium). Se sitúan aquí Leocarpus (fig. 11-17 D); Badhamia (fig. 11-16); Fuligo séptica, que aparece en las tenerías y produce cuerpos fructíferos compuestos (etalios). Orden 6: Stemonitales. Los cuerpos fructíferos, de 0,5 a 1-2 cm, se desarrollan a partir de un «hipotalo». En su interior se diferencian columela, capilicio y esporas. En Stemonitis, el capilicio form a hacia fuera un retículo cerrado; en Comatricha, fibras q u e terminan libremente (fig. 11-17 E). Lamproderma posee un peridio con irisaciones metálicas: en Brefeldia, el cuerpo fructífero, plano y grande, se c o m p o n e de m u c h o s esporocarpos (etalio). La importancia práctica d e los mixomicetes es pequeña. C o m o objeto de estudio fisiológico y bioquímico. Physarum (Physarales) ha alcanzado gran interés.

En las dos clases siguientes, los plasmodios se forman directamente de células aisladas, sin procesos sexuales previos (no hay plasmodios de fusión ni de agregación). Clase II: Protosteliomycetes. Los plasmodios reticulares multinucleados se forman a partir de células (no) flageladas. Se separan grupos de una a cuatro esporas exógenas sostenidas por pedicelos delgados.

Fig. 11-17: Mixomicotas. A-C Mixoflagelados, en A y B n o s e ha d i b u j a d o el flagelo corto; B en copulación (1500x); C con un flagelo corto y otro largo. D Leocarpus fragilis, n u m e r o s o s cuerpos fructíferos s o b r e un m u s g o ( t a m a ñ o natural). E Comatricha typhoides, p a r t e del capilicio (180x). F Stemonitis fusca, c u e r p o fructífero (5x). G Cribraria rufa, c u e r p o fructífero (30x). H Trichia varia, fibra del capilicio y e s p o r a s (300x). - A: s e g ú n Gilbert; B: s e g ú n H.A. von Stosch y R. von W e t t s t e i n ; C: s e g ú n C.G. Elliot; D,E, F: s e g ú n H. Schenck; G,H: s e g ú n A.L. Lister.

11.1

M é t o d o s d e la s i s t e m á t i c a

603

S e g u n d a división: Plasmodiophoromycota Esta división difiere de todos los m i x ó ñ t o s tratados hasta ahora por la posesión de paredes celulares de quitina, así c o m o por una particularidad en la división del núcleo: en la metafase, las masas de cromatina se disponen perpendiculares a los dos lados del gran nucléolo, algo alargado, de m o d o que, dentro de la m e m b r a n a nuclear, se f o r m a una figura de división en forma de cruz. Es dudoso todavía si los plasmodioforomicotas, c o m o en parte se supone aquí, deben interpretarse c o m o descendientes de mixomicetes que se han hecho endoparásitos; se parecen a ellos por sus zoosporas con dos flagelos de longitud desigual. En su ciclo de desarrollo existen plasmodios haploides y diploides; en los mixomicetes son siempre diploides y en los protosteliomicetes, haploides. Un representante bien c o n o c i d o de la única clase de los Plasmod i o p h o r o m y c e t e s es Plasmodiophora brassicae, el productor de la hernia d e la col (fig. 11-18). Ciclo vital: las esporas persistentes (hipnósporas). q u e han p a s a d o el invierno, germinan en primavera en el suelo y dan zoósporas haploides biflageladas, q u e . después de perder los flagelos, penetran en forma a m e b o i d e en los pelos radicales de las plantas j ó v e n e s de col. Allí, cada a m e b a par á s i t a f o r m a , al c r e c e r , un p l a s m o d i o h a p l o i d e t e t r a n u c l e a r (fig. 11-18 B). Estos plasmodios pueden dividirse en porciones plurinucleadas que, a su vez, destruidas las paredes intercelulares de los tejidos del hospedante, migran de célula en célula y, de este modo, extienden rápidamente la infección. M á s tarde, d e s p u é s d e la descomposición de los plasmodios en s e g m e n t o s inicialmente uninucleados, se originan g a m e t a n g i o s plurinucleados. Éstos se d e s c o m p o n e n en un n ú m e r o de g á m e t a s bi flagelados correspondiente al n ú m e r o d e núcleos, que, después de la destrucción de los tejidos del hospedante, se liberan y copulan unos con otros en el suelo. Los planozigotos diploides - d e s p u é s de haber perdido los flagel o s - penetran de n u e v o en las raíces d e la col, que, entre tanto, ha crecido (ahora no lo hacen exclusivamente por los pelos radicales) y allí se desarrollan para dar protoplastos telranucleados sin pared celular: los plasmodios diploides. Las plantas hospedantes reaccionan con la formación de tumores («hernia», fig. 11-18 A). Mediante meiosis, se forman finalmente en las células del hospedante y en l o s t u m o r e s m e i ó s p o r a s h a p l o i d e s d e p a r e d g r u e s a (hipnósporas), que ¡nvernan en la planta muerta y, en primavera, destruido el tejido putrefacto del tumor, llegan de nuevo al suelo. Zoósporas y gámetas llevan d o s flagelos apicales de longitud m u y desigual, sin bárbulas. La alternancia de plasmodios haploides y diploides corresponde a una alternancia d e generaciones, pero el ciclo no está aún aclarado del todo en su curso, así c o m o en relación con la cariogamia y la meiosis. Las especies de algunos géneros próximos (p. ej.. Polymyxa) parasitan varias plantas terrestres y acuáticas, en las que producen tumoraciones semejantes (60 especies obligadamente endoparásitas. en plantas vasculares, algas y hongos).

Ojeada retrospectiva sobre los mixófitos: Los mixófitos u «hongos mucilaginosos» (Acrasiobionta y Myxobionta; aprox. 600 especies) están en la base del desarrollo filogenético de los eucariotas heterótrofos. Tienen origen primario, probablemente derivados de flagelados incoloros, los protosteliomicetes y mixomicetes, así c o m o de amebas, los acrasiomicetes. Estos grupos, a consecuencia de sus particularidades morfológicas y ontogenéticas, están en una posición aislada en el árbol genealógico de los organismos («micetozoos»). En los plasmodioforomicetes se plantea la cuestión, no resuelta, acerca de si el plasmo-

Fig. 11-18: Plasmodiophoromycotas, Plasmodiophora brassicae. A

Hernia d e la col en las raíces d e un c o l i n a b o (1/3x). B Plasmodios en un pelo radical (300x). C Células d e la corteza d e la raíz c o n e s p o r a s (520x). D G e r m i n a c i ó n d e las e s p o r a s ( 1 2 4 0 x ) . - A: s e g ú n Ross; B: s e g ú n C. C h u p p ; C y D: s e g ú n M. W o r o n i n .

dio se ha originado c o m o primitivo o secundario en relación con el m o d o de vida endoparásito. En el segundo caso, estas clases deberían juntarse con los hongos que estudiamos a continuación y allí derivarían de grupos con caracteres afines. De todos modos, los planetócitos con dos flagelos lisos de longitud desigual, tal como se encuentran en mixomicetes, protosteliomicetes y plasmodioforomicetes, no aparecen en ningún grupo de hongos.

Tercer subreino: Heterokontobionta Los organismos de este gran grupo se caracterizan porque sus células germinales tienen flagelos heterocontos, es decir, están provistas de un flagelo barbulado que bate hacia adelante y otro liso atrás, que controla el movimiento (figs. 11 -20 A, 11 -72 F). El flagelo barbulado presenta dos filas de pelos rígidos. Estos constan de una base, un espacio tubular y un pelo terminal (a veces también varios). Los pelos barbulados de los flagelos de otros grupos de parentesco (p. ej., glaucobiontes, clorobiontes) no son ni rígidos ni tubulares. En este subreino, según el tipo de flagelos de las células germinales, hay, por una parte, organismos heterótrofos fungiformes (Labyrinthulomycota; Oomycota) y, por otra, algas autótrofas (Heterokontophyta), que surgieron de una raíz filogenética común. En primer lugar se tratarán los grupos heterótrofos que tienen un tipo de organización c o m o el de los hongos (cuadro 11-3).

604

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Primera división: Labyrinthulomycota Los labirintulomicetes tienen todavía el tipo de organización de los mixófitos (cuadro 11-2), pero se han de situar cerca de los Oomycota debido a sus flagelos heterocontos. Presentan especies que parasitan a plantas que viven en agua salada (p. ej., Zostera, Luminaria). Son característicos sus plasmodios reticulares; proceden de la división de flagelados biflagelados en el interior de una envoltura mucilaginosa que va engrosándose. Los labirintulomicetes constituyen un grupo primitivo dentro de los heterocontobiontes. Organismos semejantes a ellos formaron un grupo similar del que surgieron, por un lado, los Oomicotas. heterótrofos que se tratan a continuación, y, por otro, los heterocontófitos, que se hicieron autótrofos por endocitobiosis.

S e g u n d a división: O o m y c o t a Las cerca de 500 especies de esta división se distinguen de lodos los demás hongos por una serie de caracteres - a u n que tengan un aspecto semejante a ellos (cuadro 11 - 3 ) - . El talo, raras veces unicelular (Lagenidiales), generalmente sifonal, posee casi siempre paredes celulósicas. La reproducción se realiza por fusión de gametangios C? con oogonios (gametangiogamia); los primeros forman tubos copuladores q u e penetran en los o o g o n i o s . D e s p u é s de la fecundación se desarrollan en los oogonios uno o varios zigotos (las llamadas «oosporas»). Si para la multiplicación asexual se forman zoósporas, éstas son heterocontas; llevan un flagelo barbulado dirigido hacia adelante y otro de arrastre, liso, en general algo más largo, dirigido hacia atrás (fig. 11-20 B). Además, los oomicetes (la única clase de la división) son. según lo que se sabe hasta ahora, siempre diplontes con meiosis antes de la formación de gámetas en los gametangios (alternancia gamética de fases nucleares). N o se forman talos plectenquimáticos ni cuerpos fructíferos. En su metabolismo, los oomicetes presentan las siguientes particularidades en relación con el q u i m i s m o de la pared celular; la proteína de la pared contiene hidroxiprolina. La biosíntesis de la lisina se produce después de la unión de piruvato y aspartato para dar ácido dihidrodipicolínico por la vía del ácido diaminopimelínico (en los d e m á s h o n g o s a través de ácido aminodiapínico). El ácido nicotínico no se sintetiza a partir del sillar fundamental triptófano ( c o m o en los animales y en los d e m á s hongos), sino d e c o m p u e s tos 3 C. Los enzimas q u e participan en el metabolismo del triptófano constituyen un tipo específico definido por el m o d o de su asoc i a c i ó n . el cual no se e n c u e n t r a en ningún otro caso. El p e s o molecular del RNA ribosómico (fracción 25S) es distinto al de los otros h o n g o s (excepto los mixófitos). Los oomicetes son en general incoloros; de ellos n o p u e d e aislarse ningún pigmento.

Todos estos caracteres, tanto morfológicos c o m o químicos, así c o m o el ciclo vital diplóntico. justifican la originalidad de los oomicotas frente a los hongos verdaderos (Eumycota). Modo de vida: las especies con un conjunto de caracteres que puede considerarse primitivo habitan en el agua y suelen ser saprofitas. Los representantes terrestres más marcadamente derivados son parásitos de plantas superiores. Esta

separación en grupos de modo de vida diferente queda expresada en los dos órdenes más importantes de los oomicetes (1 y 3). Orden 1: Saprolegniales. El micelio tubuloso, sin tabiques. plurinucleado (fig. 11-21 C), vive en el agua, generalmente dulce, pero en algunas especies también salobre, en general c o m o saprofito sobre restos vegetales sumergidos, en descomposición, y cadáveres de insectos, más raramente parásito sobre peces vivos debilitados. Cuando se reproducen vegetativamente, los extremos de las hifas se dilatan para formar zoosporangios claviformes algo ladeados y se aislan, mediante un septo, de las hifas portadoras; en su interior, el plasma se fragmenta y se forman mitozoósporas uninucleadas, piriformes, con dos flagelos apicales de longitud desigual, uno de ellos con dos series de bárbulas (figs. 11-21 A, 11-20 A), las cuales se difunden por el agua y luego pierden los flagelos. Las esporas, ahora esféricas y envueltas por una pared, se desarrollan sobre un sustrato adecuado formando un tubo germinativo y dan una nueva planta. En algunos oomicetes se f o r m a n otra vez zoósporas. Estas segundas zoósporas (11-21 B) se distinguen por la forma y por la inserción de los flagelos con respecto a las que se forman primero (1121 A ) ; s o n r e n i f o r m e s y t i e n e n f l a g e l o s l a t e r a l e s ( B ) . E s t e f e n ó m e n o de la diplanetia es típico de Saprolegnia y sólo de ella. En otros géneros, las zoósporas primarias sólo se encuentran dentro del esporangio o en sus proximidades (Achlya) o no se forman (Thraustotheca, Dictyuchus)', en el último caso no hay diplanetia. En Aplanes no se forman zoósporas; las esporas, que se enquistan dentro del esporangio, atraviesan la pared del m i s m o con sus tubos germinativos. Geolegnia se comporta de m o d o semejante, con la diferencia de q u e las esporas se separan del esporangio antes de producir los tubos germinativos. Saprolegnia presenta una particularidad característica en sus esporangios vacíos: son atravesados por sus propias hifas portadoras; éstas forman entonces un esporangio n u e v o dentro del vacío.

Los gametangios se aislan de la hifa portadora tubular mediante tabiques transversales. Los oogonios esféricos contienen al principio muchos núcleos, pero la mayor parte de ellos se atrofian, después de lo cual el plasma se acumula (oosferas) alrededor de cada uno de los que quedan y se contrae formando una ovocélula esférica y desnuda; de éstas existen una o varias, libres (es decir, no envueltas por periplasma), en el oogonio. Los gametangios Cf plurinucleados no forman células sexuales, sino que el gametangio entero, dirigido quimotrópicamente (por anteridiol, oogoniol), se aproxima al oogonio y emite tubos copuladores simples o ramificados que penetran hasta las ovocélulas (gametangiogamia: fig. 11-21 E, F; analogía con la fecundación por tubo polínico en los espennatófitos); en dichas ovocélulas sólo entra un núcleo C?, que se fusiona con el núcleo de la ovocélula. Después, cada ovocélula forma un zigoto de pared gruesa, resistente a los microorganismos. Los zigotos germinan, después de un período de reposo, sin división reductiva y dan un tubo germinativo plurin u c l e a d o , q u e p r o n t o f o r m a un e s p o r o c i s t o germinal (fig. 11-21 I). Hay especies monoicas (gametangios Cf y oogonios en el mismo talo) y otras dioicas. A q u í pueden situarse las Leptomitales (orden 2); son saprofitos q u e viven sumergidos, con hifas estranguladas, pero no septadas, y esporocistos vesiculares. En el oogonio se desarrolla, c o m o en el orden siguiente, una sola oóspora rodeada de periplasma. Leptomitus habita en aguas fuertemente contaminadas (hongos de las aguas residuales).

Subreino: Heterokontobionta

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C u a d r o 11-3: Tipo d e o r g a n i z a c i ó n : h o n g o s Los hongos en sentido estricto carecen de plastidios y de clorofila, c o m o los mixófitos; viven c o m o saprófitos o parásitos en el agua dulce y en tierra, más raramente en el mar. Muchas veces pueden cultivarse en medios nutritivos adecuados, sobre todo la mayoría de los saprófitos, así c o m o algunos parásitos; no sólo son heterótrofos con respecto al carbono, sino que algunos también lo son en relación con el nitrógeno y ciertas sustancias activas. Son organismos eucarióticos que forman un talo (micelio) y que, si por tradición se sitúan entre las plantas, ocupan en realidad una posición aislada. A diferencia de los mixófitos, no forman plasmodios, sino un talo que generalmente no es desnudo ni ameboide. sino que está protegido por paredes celulares de quitina, celulosa, glucanos, etc. El cuerpo vegetativo raramente tiene forma de vesícula o de gota, más c o m ú n m e n t e es filamentoso. L o s f i l a m e n t o s f ú n g i c o s a i s l a d o s se l l a m a n hifas, y la totalidad de las hifas que no forman parte de los cuerpos fructíferos constituyen el micelio. En los cuerpos fructíferos, las hifas están aglomeradas f o r m a n d o talos afiebrados. En los hongos se pueden distinguir los siguientes niveles de organización: • Protoplastos parásitos desnudos (p. ej., Olpidium). En todos los c a s o s siguientes, la fase vegetativa se caracteriza por la presencia de pared celular. • Micelios ri/oidales: una vesícula nucleada se divide en el sustrato en estolones filamentosos desprovistos de núcleo (p.

ej., Rhizophydium, fig. 11-24 A). • Micelio con gemación: el talo consta de células en forma de gota o algo alargadas, que forman células hijas por gemación. Por separación incompleta se forman cortas cadenas de células adheridas entre sí (p. ej., en la levadura; fig. 2-34), q u e dan lugar a los • Pseudomicelios o falsos micelios: aquí, las células resultantes de la gemación producen un agregado ramificado en forma de cadena (semejante al de la fig. 11-30 G). • Micelio de hifas y c u e r p o s fructíferos afiebrados: el talo está f o r m a d o por células filamentosas; los filamentos suelen ser ramificados, a veces tubulares sin tabiques (sifonales; véase fig. 11-28 D), otras veces septados regularmente por tabiques transversales (trícales; fig. 11-51 A). Las hifas a m e n u d o e s t á n e n t r e t e j i d a s o a g l o m e r a d a s en c u e r p o s f r u c t í f e r o s (fig. 11-51 B). Los hongos con talo en forma de célula aislada vesicular o con hifas no septadas se reunían antes bajo el nombre de ficomicetes (hongos algas) y se contraponían a aquellos que presentan micelio de hifas septadas. Los tabiques transversales de los últimos están interrumpidos por un poro central simple o c o m p l e j o . El poro generalmente está abierto y permite el paso de plasma y núcleos. Dentro de las hifas el plasma se encuentra en movimiento activo. La d e n o m i n a c i ó n f i c o m i c e t e s ( h o n g o s alga) d e b e r í a limitarse a los h o n g o s c l a r a m e n t e e m p a r e n t a d o s con las a l g a s o a los h o n g o s q u e de e l l a s d e s c i e n d e n (y, p o r lo tanto, a los o o m i c o t a s ; fig. 11 -9).

C o m o sustancias de reserva tienen gran difusión el glucógeno y las grasas; m á s raramente hay manita y otras; en los h o n g o s no existe almidón. La multiplicación se realiza a través de m u c h a s clases de células germinales, que si son de origen e n d ó g e n o se llaman esporas. Los conidios se forman siempre de m o d o e x ó g e n o y sirven para la multiplicación asexual, excepcionalmente c o m o portadores de núcleos C? en la reproducción sexual. En los hongos acuáticos, las esporas son a m e n u d o desnudas y flageladas (zoósporas, planósporas); en los terrestres están protegidas por paredes celulares y carecen de flagelos (aplanósporas). Las esporas pueden originarse después de procesos sexuales y de meiosis (meiósporas) o después de divisiones mitóticas (mitósporas). Algunos hongos pueden multiplicarse por descomposición del micelio en células aisladas (oidios). Muchas veces se constituyen estados perdu-

rantes en forma de agregados de hifas densos, tuberosos (esclerocios). Merecen consideración los agregados de hifas en forma de cuerda, cuya longitud a veces se mide en metros (rizomorfos), los cuales sirven para la difusión (p. ej., en Armillaria mellea). En la reproducción sexual se copulan gámetas (isogamia, anisogamia u ooganiia), gametangios enteros (gametangiogamia), gámetas o conidios con gametangios (gameto-gametangiogamia, conidio-gametangiogamia) o dos células de talo no diferenciadas c o m o células sexuales específicas (somatogamia). Los gametangios. c u a n d o existen, j a m á s están envueltos por una pared pluricelular; por ello, lo m i s m o que en las algas, no se llaman anteridios y arquegonios (v. Bryphytina), sino según su diferenciación, m o d o de formarse y desarrollo ulterior, simplemente gametangios Cf o 9 o también espermatogonios (Cf), espermatangios (CT), oogonios ( 9 ) y ascogonios (9). Igualmente, los órganos esporigenos nunca están protegidos en los hongos (ni en las algas tampoco) por paredes de células estériles. Por eso se les ha llamado esporocistos, y no esporangios, para diferenciarlos de los órganos de las plantas terrestres superiores (p. ej., musgos, helechos), que tienen una función semejante. Un t é r m i n o s e m e j a n t e p a r a los r e c e p t á c u l o s c e l u l a r e s q u e c o n t i e n e n g á m e t a s o n ú c l e o s g a m é t i c o s (el d e g a m e t o c i s t o s e n l u g a r d e g a m e t a n g i o s ) resulta s u p e r f l u o . M á s bien d e b e r í a m a n t e n e r s e el u s o del t é r m i n o ya e s t a b l e c i d o d e g a m e t a n g i o y los t é r m i n o s d e r i v a d o s d e é l , c o m o g a m e t a n g i o g a m i a . etc. A s i m i s m o t e n d r í a q u e regir el p r i n c i p i o d e no int r o d u c i r n u e v o s t é r m i n o s a n o s e r q u e sea t o t a l m e n t e n e c e s a r i o . L o s g a m e t a n g i o s p r o t e g i d o s p o r c é l u l a s e s t é r i l e s s o n los a n t e r i d i o s y los arquegonios.

Muchas veces predomina la multiplicación vegetativa y. en algunos casos, la reproducción sexual es desconocida o se ha perdido en el curso del desarrollo filogenético. Aquellas partes del talo q u e forman g é r m e n e s vegetativos sin alternancia de fases nucleares (mitósporas, conidios, etc.) en los hongos se tratan c o m o formas de multiplicación accesorias (anamorfas). Por el contrario, la forma de multiplicación principal (teleomorfa) corresponde a las partes del talo en que se producen la fusión de los núcleos (cariogamia) y la alternancia de fases nucleares (meiosis). La distribución de los sexos y la diferenciación en órganos o células germinales cf y 9 a menudo no resulta aparente. De todos modos, puede definirse c o m o <3 el núcleo recibido y c o m o 9 el receptor. Admitido eso, la distribución de sexos puede ser dioica o monoica (fig. 11-19). Hay dioecia c u a n d o un micelio está determinado sólo c o m o receptor de núcleos o sólo c o m o dador (fig. 11-19, izquierda). En la monoecia, cada micelio particular actúa lo m i s m o c o m o receptor que c o m o dador de núcleos. El par de conceptos siguientes, utilizados con frecuencia al tratar del comportamiento reproductor de los hongos, no coinciden por completo con los términos antes definidos y se basan en otros fundamentos genéticos. Los hongos homotálicos forman zigotos o cuerpos fructíferos en cultivos procedentes de una sola espora, mientras que, en los heterotálicos, son necesarios dos micelios de tipo de cruzamiento distinto (p. ej., + y - ) . En los hongos monoico-heterotálicos. la fusión de núcleos del m i s m o micelio es imposible ( c o m o en el caso de la dioecia). Genéticamente, esta incompatibilidad se basa al m e n o s en dos alelos de un factor de cruzamiento, que se designan c o m o + y - (o con otros símbolos). Los núcleos con factores idénticos (p. ej., + y +) son incompatibles y no se fusionan entre sí; se habla de incompatibilidad homogénica (fig. 11-19, derecha). La incompatibilidad heterogénica se observa al cruzar razas geográficas de una especie; se basa en la incompatibilidad de genes diferentes. Los planetócitos (zoósporas, g á m e t a s ) d e los hongos pueden presentar distintos tipos de flagelación: opistoconta (con un solo flagelo liso impulsor); acroconta (con un único flagelo tractor provisto de bárbulas); heteroconta con flagelos barbulados (2 flagelos de los q u e el liso es el de arrastre, y el barbulado es tractor).

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Dioico

Monoico Homotálico

Heterotálico Compatibilidad

Fig. 11-19: Comportamiento sexual de los hongos.

Heterotálico Incompatibilidad homogénica

Los rectángulos representan micelios con órganos masculinos dadores de núcleos y/o órga-

nos femeninos receptores. Dioecia: c? y 9 en micelios distintos. Monoecia: c? y 9 en el mismo micelio. Heterotalia: un micelio aislado no puede formar zigotos. En los hongos monoicos, la heterotalia puede ser debida a incompatibilidad homogénica, es decir, los núcleos masculinos sólo son compatibles con los femeninos q u e difieren en el factor de cruzamiento, es decir - c ? x + 9 y +c? x - 9 , pero no, p. ej., - d " x - 9 - - Según K. Esser.

Orden 3: P e r o n o s p o r a l e s . El presente orden c o m p r e n d e parásitos que, c o m o « m i l d i u s » (especialmente las peronosporáceas), atacan sobre t o d o a plantas superiores terrestres. Las hifas. q u e crecen intercelularmenle en los tejidos del h o s p e d a n t e , emiten cortas ramitas - h a u s t o rios (fig. 11-22 D ) - , que penetran en las células vivientes. G e n e r a l m e n t e el micelio sale al exterior a través de los e s t o m a s del h o s p e d a n t e y f o r m a allí e s p o r o c i s t ó f o r o s r a m i f i c a d o s (fig. 11-22 A), q u e se ven m a c r o s c ó p i c a mente c o m o c é s p e d e s de m o h o , y q u e producen una gran c a n t i d a d de z o o s p o r o c i s t o s . Los e s p o r o c i s t o s d i f i e r e n de los de las saprolegniales p o r q u e están s e p a r a d o s de las hifas portadoras c o m o c u e r p o s e s f é r i c o s o elipsoidales. Por lo c o m ú n (por e j e m p l o , en Plasmopara), los e s p o r a n g i o s suelen ser transportados enteros por el viento a las hojas de otras plantas, d o n d e vierten en las gotitas d e a g u a (lluvia, rocío) su contenido, que entretanto se ha d i v i d i d o en un cierto n ú m e r o d e z o ó s p o r a s ren i f o r m e s ( c o r r e s p o n d i e n t e s a las zoósporas secundarias de Saprolegnia, fig. 11-22 C ; a q u í no existe, pues, diplanetia). En relación con una adaptación progresiva a la vida terrestre (v. trentepohliofíceas; fig. 11 -93), los zoosporangios de las peronosporales se van transformando en conidios. En Pylhium, los zoosporangios fijados en sus soportes dejan salir siempre zoósporas. Los esporocistos son muy semejantes a las hifas vegetativas. En Phytophlhora, Plasmopara y Pseudoperonospora, los e s p o r a n g i o s se d e s p r e n d e n y son d i s e m i n a d o s por el viento; en general germinan d a n d o zoósporas. pero bajo determinadas condiciones externas (poca h u m e d a d ) también pueden dar tubos germinativos. En Phytophlhora, los esporocistóforos son ya claramente distintos de las d e m á s hifas; d e s p u é s de la separación de los esporangios pueden continuar creciendo c o m o las hifas vegetativas. En Plasmopara, Pseudoperonospora y Peronospora, los esporocistóforos o conidióforos están diferenciados morfológicamente de manera particular para cada especie; no se produce ulterior desarrollo de los m i s m o s d e s p u é s de la esporulación. Los «esporocistos» de Peronospora sólo germinan con hifas que provocan la infección; por lo tanto, los órganos homólogos a esporocistos se han convertido en conidios, q u e pueden ser activamente proyectados por los movimientos del soporte al disminuir la humedad del aire.

Reproducción: los órganos sexuales se forman en el interior del hospedante: los oogonios, c o m o hinchamientos esféricos en el extremo de las hifas; los gametangios Cf, c o m o evaginaciones tubulosas (fig. 11-22 E). A m b o s órganos se aislan por tabiques transversales y contienen muchos núcleos. No existe una separación precisa entre los gámetas Cf; la ovocélula. por lo común única, de cada oogonio está envuelta por periplasma. La fecundación y la formación del zigoto en el oogonio se representa en la fig. 11 -22 E-G con el ejemplo de los géneros Peronospo-

ra y Albugo. El n ú m e r o de núcleos c a p a c e s de fecundación en el gametangio Cf y en el oogonio varía de m u c h o s a uno. En los oogonios f e c u n d a d o s se forma una oóspora que a veces puede contener muchos núcleos diploides (cenozigoto). En algunas peronosporáceas (Basidiophora entospora). fallan por completo los gametangios cf funcionales; en ellas sólo se fusionan a pares los núcleos de un m i s m o oogonio (autogamia). Algunas especies se multiplican sólo asexualmente en gran parte d e su área de distribución. La peronóspora de la patata (Phytophlhora infestans), heterotálica. está representada por los dos tipos de cruzamiento en su patria del sur y centro de América, de m o d o que allí se observa también reproducción sexual. Pero en Europa, en América del Norte, etc., sólo se ha introducido uno de los tipos de cruzamiento, y la reproducción sólo se realiza vegetativamente por la vía accesoria.

La germinación de los zigotos se da ya directamente por producción d e zoósporas, ya, con m á s frecuencia, mediante un tubo germinativo, que forma en su extremo un esporocisto con zoosporas (fig. 11-22 H). En casos derivados, el tubo germinativo, sin que se aisle ningún esporocisto, se introduce inmediatamente en los tejidos del hospedante (analogía con la transformación de los zoosporangios en conidios). Dentro de los géneros (especialmente Peronospora), las esporas están m u c h a s veces adaptadas a uno o pocos hospedantes. La diferenciación de estirpes va unida a la elección diferencial de hospedante y a una especiación. al principio más o menos continua. pero, en casos más adelantados, unida a la variación discontinua de caracteres morfológicos (p. ej., t a m a ñ o de los conidios). C o m o estos caracteres también están sometidos a una variabilidad determinada por el ambiente (p. ej.. el t a m a ñ o de los conidios está influido, a d e m á s de por la edad, por la temperatura, la humedad y

Subreino: Heterokontobionta

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Fig. 11-20: Oomycota. A Oomicetes. Flagelo b a r b u l a d o (izquierda) y sin b á r b u l a s (derecha) de una z o o s p o r a d e Phytophthora ¡nfestans (8000x). B Achlya (oomicetes; h e t e r o c o n t a , con el flagelo anterior b a r b u l a d o y el posterior liso). C Rhizidiomyces (hifoquitriomicetes; acroconto, flagelo tractor

barbulado). D Saprolegniales. Ciclo vital. Líneas rojas: h a p l o f a s e ; líneas negras: diplofase; R! división reductiva. Determinación del sexo diplogenotípica (° = núcleo 9 ; • = núcleo c f ) . - A : s e g ú n Kole y Horstra; B, C: s e g ú n Kole y Gielink; J.N. Couch.

el sustrato), el proceso de especiación determinado genéticamente y, con él, la distinción d e las especies, p u e d e estar enmascarado por modificaciones.

M o d o de vida y efectos dañinos de las peronosporales: Sólo unos pocos representantes del orden viven en el agua dulce o en el suelo (algunas pitiáceas). C o m o hongos que sobre todo parasitan plantas terrestres (p. ej., peronosporáceas, pitiáceas), pueden provocar numerosas enfermedades en las plantas cultivadas. Están extendidas por todo el mundo, pero requieren una humedad elevada. Una peligrosa plaga de la patata es Phytophthora infestans (Pythiaceae); el hongo produce la podredumbre de la patata y pasa también a los tubérculos, pues la lluvia arrastra esporocistos de las hojas hasta el suelo, y los tubérculos se infectan a través de las lenticelas. Las zoósporas son atraídas quimotácticamente por las raíces; ello sucede en las distintas especies con hospedante específico ante la planta correspondiente. En los años de mucha humedad puede perderse en Europa central hasta más del 20 % de la cosecha de patatas. En el siglo xix, las epidemias provocaron el abandono de grandes áreas por la población, que se encontraba sin alimento. Así, en 1845-1846, la peronóspora fue la causa del hambre que diezmó la población de Irlanda, a la que le siguió una ola de emigración a los Estados Unidos. Hasta hoy no se ha vuelto a alcanzar en la isla la cifra de ocho millones de habitantes que había existido anteriormente. También tiene importancia agronómica el mildiu de la Vid.

producido por Plasmopara

vitícola (Peronosporaceae;

fig. 11-22 A), el cual con tiempo húmedo invade como epidemia las hojas y las lleva a la muerte; las bayas se convierten en una especie de pasas afectadas por la «podredumbre seca». Cada año se pierde un 20 % aproximadamente de la cosecha de vino a consecuencia de ésta y otras enfermedades fúngicas (otro 20 % por daños producidos por animales). También se dan enfermedades causadas por Peronospora en la remolacha, la cebolla, el lúpulo y otras plantas cultivadas. En 1959 entró por primera vez en Europa (antes en América y Australia) Peronospora tabacina, que ataca el tabaco, produce conidios blanco azulados y que, en el lluvioso verano de 1960. destruyó una gran parte de los cultivos de tabaco de la Europa central. Pythium debaryanum, muy difundido en el suelo, produce una enfermedad mortal en las plántulas de muchos vegetales. Los mildius se combaten pulverizando las hojas con fungicidas cúpricos (inicialmente se hacía con caldo de cobre y cal), lo cual impide la germinación de los esporocistos. Ojeada retrospectiva sobre los oomicetes: Los órdenes aquí reunidos se distinguen por el ascenso de la vida acuática a la vida terrestre, la sustitución progresiva de las zoosporas por conidios y el paso de la diseminación hidrocora a la anemocora. A estas progresiones, que alcanzan el punto m á x i m o en la familia de las peronosporáceas, va unido un aumento de las exigencias biológicas y una especialización en los caracteres del parasitismo. Ello se manifiesta en el paso del saprofitismo al parasitismo, en la especialización en hospedantes y órganos particulares, así c o m o en el perjuicio, en último término sólo parcial, del hospedante atacado. En la nutrición ni-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-21: Oomycota, saprolegniales. A Esporocisto d e j a n d o en libertad las z o ó s p o r a s biflageladas a c r o c o n t a s s (200x). B S e g u n d o tipo de esp o r a s con flagelos laterales (350x aprox.). C Porción d e hífa sifonal con n u m e r o s o s núcleos (500x). D Hifa con ó r g a n o s sexuales: a g a m e t a n g i o cf q u e h a introducido t u b o s c o p u l a d o r e s en el interior del oogonio, o ovocélulas f e c u n d a d a s (600x). E Tubo c o p u l a d o r con núcleos cf. F Núcleo cf penetrand o en la ovocélula. G Zigoto con núcleos en fusión (E-G 600x). H Tubo germinativo. I Esporocisto en germinación con z o ó s p o r a s aún inmóviles (H-l 1400x). A, B, D Saprolegnia mixta] C Thraustotheca; E-G Achlya flagellata; H Isoachlya intermedia; I Thraustotheca primoachlya. - A, D: s e g ú n G. Klebs; B: s e g ú n W. Hóhnk; C: s e g ú n Schrader; E-G: s e g ú n Moreau; H, I: s e g ú n A.W. Ziegler.

Fig. 11-22: Oomycota, peronosporales, A-D Plasmopara, P. vitícola. A Esporocistóforos q u e salen por un e s t o m a . B O o g o n i o s (con g a m e n t a n g i o

cf y zigotos (lOOx). C Formación y salida d e las z o ó s p o r a s (600x). D Germinación de las z o ó s p o r a s z q u e p a s a n a los intercelulares a través d e los est o m a s (250x). E Peronospora, P. parasítica. O o g o n i o plurinucleado joven (o) y g a m e t a n g i o cf (g). F-G Albugo, A. candida. F O o g o n i o con el t u b o copulador (b) del g a m e t a n g i o cf, q u e introduce el núcleo cf. G Zigoto en el oogonio, envuelto por la pared zigótica joven y el periplasma (p) (E-G 600x). H Pythium, P. ultimum. Zigoto p r o d u c i e n d o e s p o r a s (800x). - A-B: s e g ú n Millardet; C-D: s e g ú n Arens; E-G: s e g ú n H. Wager; H: s e g ú n C. Drechsler. - b t u b o c o p u l a d o r del g a m e t a n g i o cf; g g a m e t a n g i o cf; p periplasma; o o o g o n i o ; oz p a r t e central, u n i n u d e a d a , del o o g o n i o ; z z o o s p o r a ; 1 , 2 , 3 f a s e s del desarrollo.

Subreino: Mycobionta

trogenada puede observarse una limitación progresiva (no unida a las progresiones antes indicadas) a los compuestos nitrogenados orgánicos. Mientras algunas peronosporales. además de amonio, también pueden utilizar nitrato, las saprolegniales y las leptomitales no aprovechan el nitrato, y las últimas tampoco el amonio, sino sólo nitrógeno fijado orgánicamente. En la reproducción se emplean sólo determinadas partes del talo, las restantes continúan su crecimiento («eucarpia»): sólo en las formas m á s sencillas (p. ej., lagenidiales, con Lagenisma; Thraustochytridiales), todo el talo sirve c o m o gametangio («holocarpia»). Filogenia: los oomicetes se han desarrollado probablemente a partir de algas autótrofas del tipo de los heterocontófitos (v. 4." adición a R h o d o b i o n t a : f i g . 11-9). C o i n c i d e n con ellas en la flagelación heteroconta. la estructura sifonal del talo y la posesión de paredes celulósicas. Por otro lado, el m o d o de reproducción de los oomicetes, con gametangiogamia y con la consiguiente pérdida de los g á m e t a s flagelados, está muy desviado. C o m o planetócitos aparecen únicamente zoósporas destinadas a la multiplicación vegetativa; éstas aparecen regularmente en toda la división, exceptuadas las f o r m a s m á s elevadas (p. ej.. Peronospora). La pequeña clase de los Hyphochytridiomycetes (15 especies) reúne representantes con caracteres que, en parte, son semejantes a los de los oomicetes. Ciertamente los planetócitos sólo poseen un flagelo dirigido hacia adelante, pero éste es barbulado c o m o en los oomicetes (fig. 11-20 C). Las paredes celulares contienen también celulosa además de la quitina, pero estos caracteres no son suficientes para determinar con seguridad las afinidades de los hifoquitridiomicetes. Viven en las aguas dulces y en el mar. c o m o parásitos de algas y hongos o saprofíticamente sobre restos de plantas e insectos. Las especies, como, p. ej., Anisolpidium ectocarpi, con células simples en forma de botella dentro de las células del hospedante (la feofícea Ectocarpus), suelen ser «holocárpicas».

Tercera división: Heterokontophyta Los grupos de organismos incluidos dentro de los heterocontófitos son fotoautótrofos. En el transcurso de la filogénesis temprana, la fotoautotrofia fue adquirida por primitivas células hospedantes heterótrofas mediante incorporación endosimbióntica de organismos capaces de fotosintetizar y, en este caso, ya eucaróticos. C o m o la nueva forma de organización fotótrofa así originada presenta una estructura todavía simple y, en general, poco subdividida, se habla del tipo de organización algas (cuadro 115). Las relaciones filogenéticas de esta división se tratarán más tarde junto con los d e m á s eucariotas fotoautótrofos (v. 4." adición a los Rhodobionta).

Cuarto subreino: Mycobionta Los organismos heterótrofos de estructura simple que ftlogenéticamente están cerca de determinados grupos animales (los antiguos metazoos del tipo de las e s p o n j a s u

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ortigas de mar) y cuyas paredes celulares presentan quitina en lugar de celulosa, forman el gran grupo de los hongos en sentido estricto. Estos hongos no son plantas, ni t a m p o c o están estrechamente e m p a r e n t a d o s con ellas, pero t r a d i c i o n a l m e n t e han sido o b j e t o de la botánica (fig. 11-9).

División única: Eumycota En relación con la adaptación progresiva a la vida fuera del agua, en las clases superiores dentro de los «verdaderos hongos» (eumicotas) se han perdido por completo las zoósporas y los gámetas flagelados. En el caso de representantes primitivos, existe todavía c o m o orgánulo de propulsión un único flagelo liso (opistoconto). En la estructura del talo se han alcanzado en esta división, considerada c o m o monofilética (fig. 11-9), todos los niveles de organización conocidos en los hongos; en las clases derivadas, ricas en especies, predominan en ciertas fases de desarrollo los talos afieltrados (cueipos fructíferos o carpóforos). La pared celular contiene casi siempre quitina (a menudo junto con glucanos); la celulosa falta siempre. Algunos grupos poseen paredes de manano-p-glucano (Saccharomyces) o d e g a l a c t o s a m i n - g a l a c t a n o (Trichomycetes). Unas pocas formas adaptadas a la vida parásita tienen la pared celular completamente atrofiada, de m o d o que. en el ciclo vital, aparecen protoplastos secundariamente desnudos (p. ej.. Olpidium, fig. 11-23 C). La fecundación se da c o m o isogamia, anisogamia, oogamia (raramente), gametangiogamia o somatogamia. En el caso de la gametangiogamia, casi nunca intervienen oogonios con ovocélulas. Los órganos persistentes no se originan jamás dentro de oogonios (v. oomicotas). La mayoría de las especies son haplontes, haplo-diplontes o haplo-dicariontes; los diplontes se cuentan entre las excepciones; se impone una dicariofase cada vez más dominante. Muchas especies forman carotenos (conocidos en las algas c o m o pigmentos asimiladores accesorios); sirven a veces c o m o fotorreceptores en las curvaturas fototrópicas de crecimiento (Pilobolus). Además existen m u c h o s pigmentos que pertenecen a los más distintos tipos de estructura. Con frecuencia son pigmentos fenólicos (fig. 11-60); también se conocen heterociclos nitrogenados; prácticamente no existen ni antocianos ni flavonas, comunes en las divisiones siguientes.

Clase 1: Chitridiomycetes Los quitridiomicetes viven como células uninucleadas o forman un talo plurinucleado, sin tabiques transversales (sifonal). Las células móviles (gámetas y zoósporas) son opistocontas (fig. 11-25 F). En vez de un nucléolo suele encontrarse un «capuchón nuclear» rico en RNA (fig. 1125 E). Las particularidades de la reproducción pueden ilustrarse con el ejemplo de Allomyces (Blastocladiales). Este hongo terrícola «eucárpico» posee ya hifas muy ramificadas. plurinucleadas. Su ciclo vital corresponde a una alternancia de generaciones isomorfa (en «Eu-Allomyces»; fig. 11 -25 Q).

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

El gametófito forma gametangios separados por septos en el e x t r e m o de las hifas; el g a m e t a n g i o Q se sitúa inmediatamente por encima del Cf (monoecia). Los dos liberan los g á m e t a s por papilas que se abren; los gámetas Cf son menores y teñidos de rojo a n a r a n j a d o por el y-caroteno, los 9 son incoloros. Los g á m e t a s 9 segregan sirenina (v. 8.2.1.1) y atraen quimotácticamente a los otros. De la anisogamia resulta un zigoto diploide, sólo al principio flagelado. D e éste germina el esporófito, igual al gametófito en aspecto y tamaño. En las hifas del esporófito se desarrollan dos tipos distintos de esporocistos. Mitosporangios laterales, de pared delgada, generalmente superpuestos por parejas, los cuales se abren por papilas y liberan, después de divisiones nucleares exclusivamente mitóticas, mitozoósporas diploides; éstas, al germinar, dan de nuevo esporófitos diploides, de m o d o que la alternancia de generaciones es interrumpida por una abundante multiplicación vegetativa de los e s p o r ó f i t o s (forma de fructificación accesoria con mitosporangios). En posición terminal, y muchas veces aislados, se separan meiosporangios de pared gruesa, alveolados y de color oscuro, que se desprenden enteros. Después del reposo ( c o m o hipnosporocistos), liberan, previa meiosis, meiozoósporas haploides que dan gametófitos. El grupo « E u - A l l o m y c e s » está representado por las especies A. arbuscula (gametangios cf sobre los 9 ) y A. macrogynus ( 9 sobre Cf). El híbrido de las d o s especies, que aparece en distintos grados de ploidía (A. arbuscula: n = 8, 16, 24, 32; A. macrogynus: n = 14, 28, 56). A. x javanicus, p ro d u c e meiósporas con p o c o vigor germinativo (0,1-3,2 % ) y gametófitos con los gametangios en posición variable. Hay variantes de la alternancia de generaciones en que se reduce el gametófito (p. ej.. Brachy-Allomyces).

Los tres órdenes de quitridiomicetes se distinguen en la estructura del talo, en la reproducción sexual y en la microestructura de las zoósporas. Se conocen unas 500 especies. La mayoría de las especies viven en el agua, algu-

n a s t a m b i é n en el s u e l o o c o m o p a r á s i t o s e n c é l u l a s de plantas superiores. Orden 1: Chytridiaies. El talo de los hongos pertenecientes a este orden está poco desarrollado, generalmente es unicelular, esférico o vesicular; no se forma un micelio de hifas. pero muchas veces una célula particular produce finas prolongaciones sin núcleo (micelio rizoidal). La reproducción sexual se realiza por isogainia. anisogamia o gametangiogamia. La determinación del sexo es genotípica (olpidiáceas: Rozella) o modificatoria (Synchytrium). De ordinario se consume todo el talo en la formación de esporas o gámetas («holocarpia»); formas derivadas con micelio rizoidal desarrollan partes especiales del talo para la formación y separación de células germinales («eucarpia»). Las zoósporas contienen un cuerpo oleoso notablemente grande. El desarrollo de las quitridiales inferiores puede mostrarse con el e j e m p l o de las olpidiáceas. El protoplasto desnudo vive c o m o parásito en las células de la planta hospedante; después de crecer, se recubre con una pared de quitina (fig. 11 - 2 3 C. D) y f o r m a muchos planetócitos opistocontos a partir de la división del núcleo y fragmentación del citoplasma; todo el protoplasto se consume en la formación de los mismos. Los planetócitos o bien infectan nuevas células del hospedante, c o m o zoósporas. o bien copulan entre sí por parejas, c o m o gámetas (determinación facultativa de la función: isogamia), para dar planozigotos d e s n u d o s , biflagelados (fig. 11-23 F), q u e penetran en las células del hospedante y luego se transforman dentro de ellas en hipnozigotos resistentes: los dos núcleos sexuales se fusionan sólo en la primavera siguiente (inicio de una dicariofase, fig. 11-23 G, H): más tarde forman, probablemente mediante meiosis. nuevos planetócitos. que salen al exterior por una papila especial de vaciado.

Olpidium brassicae ataca las plántulas de col. Las Synchytriaceae, que son afines, viven c o m o endoparásitos en los antófitos, en los que pueden producir excrescencias gelatinosas; Synchytrium endobioticum produce el cáncer de la patata. Todos estos hongos se desarrollan endobióticamente, es decir, por completo en el interior de las células atacadas; además son «holocárpicos».

Fig. 11-23: Eumycota, Chytridiomycetes, Chytridiaies, Olpidium viciae. A Zoósporas. B Penetración en la célula h o s p e d a n t e . C Protoplasto des-

n u d o del h o n g o d e n t r o d e la célula h o s p e d a n t e . D Zoosporocisto o g a m e t a n g i o . E El anterior, vaciado. F Copulación e n t r e d o s g á m e t a s o p i s t o c o n t o s (A-F 500x). G Zigoto joven, a ú n b i n u d e a d o (600x). H Zigoto encistado. I El mismo, g e r m i n a d o (H, J 120x). - S e g ú n S. Kusano.

División: E u m y c o t a

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Fig. 11 -24: Chytridiomycetes, Chytridiales. A Rhizophydium halophilum, zoosporocistos con papilas d e vaciado y con z o ó s p o r a s o p i s t o c o n t a s q u e

se liberan, s o b r e un g r a n o de Pinus, en cuyo interior se ven los haustorios. B Polychytrium aggregatum. P e q u e ñ o micelio plurinucleado con esporocist o s en distintas f a s e s d e desarrollo y d o s z o ó s p o r a s o p i s t o c o n t a s (A, B 400x). C-J Polyphagus euglena (aprox. 450x). C Zoospora. D Talo e m i t i e n d o rizoides. E Copulación e n t r e un p e q u e ñ o individuo cf y otro 9 , grande. F Núcleo cf e n el f u t u r o zigoto. G Zigoto con núcleos cf y 9 todavía n o f u s i o n a dos. H, J Desarrollo y v a c i a d o d e los z o o s p o r a n g i o s . K-P Zygochytrium aurantiacum (350x). K Plántula con d o s z o o s p o r a n g i o s terminales vacíos y d o s g a m e t a n g i o s c o p u l a n d o . L Zoosporocisto vaciándose. M-P Formación del zigoto a partir d e la copulación d e los g a m e t a n g i o s . P Hipnozigoto m a d u r o («zigóspora»). - A: s e g ú n E.R. U e b e l m e s s e r ; B: s e g ú n Ajello; C-J: s e g ú n H. W a g n e r ; K-P: s e g ú n N. Sorokin. - g g a m e t a n g i o , s zoosporocisto, z zigoto, zigóspora, hipnozigoto.

En las familias siguientes, el talo no se consume por completo en la formación de las células germinales («eucarpia»). Las Rhizidiaceae son parásitos frecuentes de algas planctónicas y granos de polen (Rhizophydium; fig. 11 -24 A). El talo se divide, de acuerdo con la «división del trabajo», en una vesícula reproductiva situada fuera del sustrato y un rizoide que absorbe el alimento y penetra en la célula hospedante. Polyphagus euglenae forma, en el punto central del talo monocéntrico, una única «vesícula central», que emite varios rizoides. La especie se nutre atacando con la prolongación de sus rizoides algas del género Euglena. Un solo ejemplar de Polyphagus euglenae puede destruir más de 50 euglenas (fig. 11-62 A). La reproducción sexual es una anisogametangiogamia: pequeños individuos Cf emiten «rizoides buscadores»; tan pronto c o m o estos chocan con la vesícula central de un individ u o 9 , dichos rizoides se hinchan y absorben el núcleo Cf y el 9 de la vesícula central de los individuos q u e copulan (fig. 11-24 E, F). El zigoto que se forma tiene las paredes gruesas, presenta aguijones y perdura c o m o hipnozigoto dicariótico («espora perdurante», E). La cariogamia y también la meiosis se producen al germinar el hipnozigoto (H); en un tubo germinativo y mediante multiplicación de los núcleos y fragmentación simultánea del plasma se for-

man numerosas zoósporas (meiozoósporas), que, una vez libres, se fijan en euglenas, se encistan y, más tarde, los cistes germinan y originan «vesículas centrales» con rizoides, las cuales atacan a otras células de Euglena. En las d o s familias siguientes, las zoósporas salen del esporocisto previo desprendimiento de un opérculo (tipo operculado, contrapuesto al inoperculado de las familias anteriores). Las ( hytridiaceae forman un talo monocéntrico y las Megachytriaceae, por lo c o m ú n , policéntrico, con varios zoosporangios vesiculares unidos por cordones rizoidales. La reproducción sexual es, en los pocos casos estudiados, una gametangiogamia. En Zygochytrium ( m e g a q u i t r i á c e a s ) , dos ramas copuladoras, en este caso equivalentes, se aproximan y se fusionan por sus extremos y allí se forma un hipnozigoto de pared gruesa (fig. 11-24 K); no se sabe nada del comportamiento de los núcleos hasta la formación del zigoto. Hay casos en que los gametangios que copulan, con tubo o sin él, son plurinucleados. Tales procesos recuerdan m u c h o las particularidades que m á s tarde se indican para los zigomicetes. Mientras en las quitridiales no existe aún una alternancia de generaciones he-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

terofásica (sólo en Physoderma hay indicios de ella), ésta se observa en el orden p ró x imo d e forma característica. Orden 2: Blastocladiales. Los representantes de este orden forman, por lo común, un talo de hifas en el que varios recipientes de células germinales situados en el extremo de las hifas están limitados por tabiques transversales. El talo está fijado al sustrato por apéndices semejantes a rizoides (fig. 11-25 A). Los representantes más sencillos están externamente muy cerca de las quitridiales, p. ej., la «holocarpa» BlastocladieUa (fig. 11 -25 A-D), que vive en el suelo. Las zoósporas contienen varios cuerpos oleosos n o especialmente grandes, y producen dos tubos germinativos. La mayoría de sus representantes viven saprofíticamente en el suelo, en el agua y muchas veces en restos de plantas y animales. Dos especies de BlastocladieUa atacan a las cianofíceas. Las particularidades de la reproducción de Allomyces se ilustran más adelante (descripción de los quitridiomicetes).

BlastocladieUa (fig. 11 -25 A) forma talos con un solo tipo de recipientes de células germinales: el g a m e t ó f i t o produce un gametangio; los isogámetas que se fusionan sólo se distinguen por el color (caroteno). El esporófito sostiene en unos casos un mitosporócito, en otros un meiosporócito. Orden 3: Monoblepharidales. El orden se distingue de los precedentes por la ausencia de un segmento talino basal bien definido.

portador de rizoides, así c o m o , sobre todo, por la reproducción o ó g a m a . Las células germinales 9 son ovocélulas no flageladas, que, después de la fecundación por gámetas <3 flagelados (oogamia), pasan a ser oosporas. A pesar del m o d o de reproducción, progresivo con respecto al de las blastocladiales, siguen siendo haplontes. pues la meiosis se produce en la germinación del zigoto (alternancia de fases nucleares zigótica); n o hay alternancia de generaciones. Sirven para la reproducción sexual los oogonios, en general terminales, hinchados y uninucleados (fig. 11-25 K); su contenido se reduce a una sola ovocélula uninucleada. Los espermatogonios, que están debajo de los oogonios. liberan un gran n ú m e r o de espermatozoides uniflagelados (K). Estos penetran por una abertura del oogonio y fecundan a la ovocélula (L, M), que luego, o permanece dentro del oogonio, o - e n la mayoría de las e s p e c i e s - sale por la abertura de dicho oogonio (N) y se transforma en un hipnozigoto aculeolado y de pared gruesa (O); o bien el zigoto nada por m e d i o de los flagelos <3 q u e se han conservado. Los zigotos no dan zoósporas al germinar, sino un tubo germinativo (P), lo cual es un carácter derivado. La reproducción vegetativa se realiza por zoósporas (J). Los representantes de este tercer orden viven saprofíticamente sobre restos vegetales en el agua.

Fig. 11-25: Chytridiomicetes. A-H Blastocladiales, A-D BlastocladieUa variabilis. A Esporófito, B zoosporocisto vaciándose, C con esporocisto perd u r a n t e (A-C 33x), D z o o s p o r a (D 450x). E-H Allomyces¡avanicus (10OOx), g á m e t a opistoconta flagelada E 9 y F cf, G copulando, H planozigoto. J-P Monoblepharidales, Monoblepharis (300x). J M. macrandra, esporocisto con las z o ó s p o r a s saliendo de él. K-P M. sphaerica, K extremo de un fila-

m e n t o con un o o g o n i o y el e s p e r m a t o g o n i o , s i t u a d o por d e b a j o de éste; d e él sale un e s p e r m a t o z o i d e ; L un e s p e r m a t o z o i d e ha p e n e t r a d o por la abertura apical y se fusiona con la ovocélula, M se ha e f e c t u a d o la fusión, N la ovocélula f e c u n d a d a e s c a p a del oogonio; 0 hipnozigoto con pared recia y apiculada y P germinación del zigoto. Q Blastocladiales, Allomyces. E s q u e m a de la alternancia de generaciones. Haplofase en rojo; diplofase en negro. - A-D: s e g ú n R. Harder y G. Soergel; E-H: s e g ú n H. Kniep; 1 - 0 : s e g ú n M. Woronin; P: s e g ú n Laibach. - G gametófito, R! división reductiva, S esporófito.

Clase: Z y g o m y c e t e s

Una visión retrospectiva de los quitridioinicetes permite reconocer algunas progresiones importantes. En vez de la «holocarpia» primitiva, se impone cada vez más la «eucarpia». De la isogamia con determinación facultativa de la función de las células germinales, a través de la isogamia con copulación de gámetas genéticamente determinados, se alcanza la anisogamia, la oogamia (monoblefaridales) y la gametangiogamia. Aisladamente, la cariogamia se retrasa después de la copulación de los gámetas y de la subsiguiente plasmogamia; la consecuencia es la interca-

lación de una dicariofase (Olpidium, Polyphagus). Además de monoecia, hay también dioecia; en algunos grupos se ha observado alternancia de generaciones y su desarrollo ulterior hacia un ciclo diplóntico (Allomyces). Los talos desnudos están adaptados al m o d o de vida endoparásito. En este grupo todavía no existen auténticos hongos terrícolas con micelio aéreo. En todas las clases siguientes (2-4) faltan por completo los planetócitos flagelados (gámetas, zoósporas). La adaptación a la vida terrestre se ha completado.

Clase 2: Zygomycetes Los zigomicetes poseen, en general, micelios de hifas muy ramificadas, que, por lo común, carecen de septos v son plurinucleados (cenocíticos, correspondientes al nivel de organización sifonal de las algas); en algunas formas hay tabiques transversales. En la reproducción sexual jamás se forman gámetas: siempre copulan entre sí dos gametangios enteros, a menudo de la misma forma y. en general, plurinucleados, que se aproximan el uno al otro (gametangiogamia) y dan un zigoto perdurante. Éste, llamado «zigóspora», es el resultado del proceso sexual; germina con meiosis y da un esporocisto germinal, en el que, e n d ó g e n a m e n t e , por f r a g m e n t a c i ó n del c o n t e n i d o plasmático plurinucleado, se forman un gran número de meiósporas. La multiplicación vegetativa está adaptada a la vida terrestre, pero de una forma distinta a la de los oomicetes: en éstos hemos visto que se desprenden esporocistos enteros, los cuales liberan las zoósporas en el lugar de germinación de las mismas; en los zigomicetes se forman esporangiósporas, recubiertas por paredes celulares, de m o d o endógeno (por fragmentación), en el interior de los esporocistos: dichas esporas salen del esporocisto y son diseminadas por el aire. También la transformación de los esp o r o c i s t o s en c o n i d i o s , que c r e c e n m e d i a n t e un t u b o germinativo, vista en los oomicetes, se repite de m o d o análogo en los zigomicetes. La reproducción sexual se produce c u a n d o micelios de tipo de cruzamiento contrario (+ y - ) entran en contacto. Entonces los dos micelios, influidos recíprocamente por los g a m o n e s segregados, forman g a m e t a n g i o s claviformes que se curvan el u n o hacia el otro y, finalmente, se tocan por los ápices; tales g a m e t a n g i o s son plurinucleados y se separan de las hifas portadoras (suspensores) m e d i a n t e un tabique transversal. La d o b l e pared q u e existe entre los g a m e t a n g i o s desaparece (fig. 11-27 B) y los dos contribuyen a la formación del zigoto. Éste es un hipnozigoto perdurante, con pared gruesa, pluriestratificada y verrugosa exteriormente («zigóspora», D). en el

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que se aparean los numerosos núcleos sexuales (+, - ) . Al final del período de reposo, pocos núcleos (a veces un solo par) han completado la cariogamia, mientras los dem á s se a t r o f i a n . En la f e c u n d a c i ó n p a r t i c i p a n , pues, exclusivamente núcleos de gámetas, pero no gámetas libres. La «zigóspora» germina mediante meiosis y produce un tubo germinativo, en el que un solo núcleo haploide de los g o n i o s se va d i v i d i e n d o m i t ó t i c a m e n t e (los d e m á s productos de la meiosis degeneran): por lo tanto, todos los núcleos son genotípicamente equivalentes. Al final del tubo germinativo se forma un esporocisto germinal (J), que contiene numerosas meiósporas pertenecientes a un único tipo de cruzamiento (+ o - ) . Externam e n t e es igual a los m i t o s p o r o c i s t o s d e la f o r m a de fructificación accesoria, pero, a diferencia de ellos, las esporas q u e se forman son uninucleadas y del m i s m o sexo (+ o - ) . En los dos casos, los esporocistos se aislan de la hifa portadora por un tabique transversal, que se a b o v e d a d e n t r o del e s p o r o c i s t o f o r m a n d o la l l a m a d a columela (fig. 11-26 A). El plasma plurinucleado de los esporocistos se divide por fragmentación, sea en mitósporas haploides, plurinucleadas, sea en meiósporas haploides uninucleadas. Esta segunda clase contiene unas 500 especies, principalmente saprófitas. que se encuentran incluidas en varios órdenes. Orden 1: Mucorales. Las esporas se forman en esporocistos que c o m ú n m e n t e salen al exterior y liberan numerosas esporangiósporas; m á s raramente los esporocistos incluyen pocas esporas o una sola y se desprenden enteros; constituyen entonces la unidad de diseminación q u e recibe el nombre de esporocistíolo. Las «zigósporas» se originan c o m o parte de los gametangios que se fusionan. A este grupo pertenecen m o h o s terrestres, que viven principalmente c o m o saprófitos, m á s raramente c o m o parásitos de plantas o animales. U n a de las especies que tienen una m á s amplia distribución es Míicor mucedo, c u y o micelio, muy r a m i f i c a d o y sin tabiques, forma c é s p e d e s sobre el estiércol, el pan. etc. D e las hifas captadoras de alimento, q u e atraviesan el sustrato, se elevan en el aire, perpendicularmente, ramas micelianas que llevan un esporocisto esférico en el e x t r e m o (tlg. I! - 2 6 A). En el interior del m i s m o se forman un gran n ú m e r o de esporas adaptadas a la vida terrestre, con pared resistente a la desecación: son redondas, plurinucleadas; c o m o mitósporas pertenecen a la forma de fructificación accesoria. y conservan durante un largo tiempo la capacidad para germinar. Existen m u c h a s diferencias entre las distintas especies con respecto a la estructura de esporocistos, gametangios y zigósporas, así c o m o al comportamiento reproductor. Por un lado hay tipos de esporocistos que, c o m o en los quitridiomicetes, se abren por un poro (Saksenaea). mientras que, por lo común, las esporangiósporas se liberan por explosión de la pared del esporocisto. En las formas de fructificación accesoria está clara la tendencia a disminuir fuertemente el n ú m e r o d e esporas en los esporocistos y a diseminar estos esporocistos. que también han reducido su tamaño, c o m o unidades enteras (con la columela reducida, p. ej., en Thamnidium). Al final d e este desarrollo, los esporocistos equivalen a conidios exógenos f o r m a d o s por estrangulación: en su interior la capacidad de formar esporas se reduce m u c h o (p. ej.. Haplosporangium, Blakeslea, Choanephora) o se pierde por completo (Cunningliamella). En Choanephora, según las condiciones externas (nutrición, temperatura), se forman «conidios» o esporocistos con esporocistósporas. Algunas especies sólo forman conidios. Pilobolus, que suele encontrarse en el estiércol de caballo, lanza por presión de turgencia su esporocisto entero, terminal y de color negro, situado en un soporte positivamente fototrópico (fig. 11-28 A). La altura vertical del disparo alcanza hasta 1.8 m. la distancia horizontal

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-26: Zygomycetes, Mucorales. A Corte longitudinal óptico d e un e s p o r o c i s t o d e Mucor mucedo (225x). B Sección a través d e un esporocisto m a d u r o con m i t ó s p o r a s p l u r i n u c l e a d a s d e Sporodinia grandis. C Cunninghamella echinulata. 1 Formación d e conidios (370x). 2 Conidios (1000x). D Thamnidium elegans. Ramificaciones c o n esporocistíolos (200x). E Ciclo vital. H a p l o f a s e en rojo; diplofase en n e g r o . - A : s e g ú n 0 . Brefeld; B: según

R.A. Harper; C: s e g ú n M o r e a u ; D: s e g ú n J. Webster. - c columela, s esporocistósporas, w m e m b r a n a , R! división reductiva.

hasta 2,4 m, con una velocidad inicial de 10 m/s. En la gametangiogamia de las especies dioicas (fig. 11-27 A) o monoicas (E), los gametangios participantes tienen prácticamente la misma forma (isogametangiogumia: A, G ) o difieren en t a m a ñ o y comportamiento (anisogametangiogamia; E). Los hipnozigotos raramente no están protegidos por hifas envolventes que proceden de los suspensores. E s t a m o s a q u í ante el c o m i e n z o de la f o r m a c i ó n de cuerpos fructíferos, c o m o es el c a s o general en los ascomicetes y basidiomicetes. Por cuerpo fructífero entendemos un aglomerado de hifas de la forma de fructificación principal macroscópicamente visible. En Absidia (anisogametangiogamia), sólo el suspensor correspondiente al gametangio mayor f o r m a excrescencias largas, no ramificadas y pardas, q u e envuelven a la zigóspora: en Phycomyces (isogametangiogamia), unos apéndices ramificados, casi negros, nacidos de los dos suspensores, envuelven al zigoto (G). En Mortierella, alrededor de cada zigoto particular - e n Endogone (orden siguiente) envolviendo a varios de e l l o s - se desarrolla un fieltro de hifas densamente aglomeradas. Orden 2: E n d o g o n a l e s (con Endogone y a l g u n o s géneros más): Los cuerpos fructíferos de Endogone son tuberosos, del t a m a ñ o de una avellana e h i p o g e o s y con frecuencia forman micorrizas; los gametangios, d e s p u é s de su copulación, forman estructuras en forma de puente (fig. 11-28 J), en c u y o ápice se constituyen los

zigotos esféricos (K). El micelio inicialmente es plurinucleado y carece de septos, pero m á s tarde se forman en él tabiques transversales. En el orden 3, Entomophthorales, las especies se multiplican en la fase vegetativa casi sin excepción por «conidios»; estos proceden igualmente de esporocistos. La copulación de gametangios se produce entre dos filamentos o también lateralmente entre células vecinas del m i s m o filamento (fig. 11-28 H). El hipnozigoto se forma, al igual q u e en Endogone, c o m o una excrescencia de los g a m e t a n g i o s unidos. En las hifas tubulares aparecen tabiques transversales; los segmentos que así se originan son irregularmente plurinucleados o uninucleados (fig. 11-28 G), y en Basidiobolus ranarum casi sólo uninucleados. En el representante más conocido, Entomophihora muscae, que causa una e n f e r m e d a d en las moscas, que es epidémica, un conidio plurinucleado (fig. 11 -28 E. F) es lanzado por su soporte; forma sobre la mosca que alcanza un tubo germinal, el cual penetra dentro del cuerpo del animal y allí desarrolla un micelio parásito q u e mata al insecto. Del cadáver brotan en masa conidióforos. cuyos conidios rodean a la mosca muerta de una auréola blanca (p. ej., en el cristal de las ventanas). En el interior de las moscas secas y dentro de las hifas, se forman cistes de pared gruesa que quizá deban ser interpretados c o m o zigotos partenogenéticos.

Clase: A s c o m y c e t e s

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Fig. 11-27: Zygomycetes, Mucorales. A-D Ó r g a n o s f e c u n d a n t e s y f o r m a c i ó n del h i p n o z i g o t o en Sporodinia grandis (50x). E, F, lo m i s m o en Zygorrhynchus moelleri (75x). G Phycomyces blakesleeanus, zigoto c o n f i l a m e n t o s envolventes (30x). H Mucor hiemalis, zigoto c o n núcleos haploides, u n a fusión n u c l e a r y n ú c l e o s diploides (550x) J Mucor mucedo, e s p o r o c i s t o germinal (60x). K Chaetodadium jonesii, g e r m i n a c i ó n del zigoto con coni-

dióforos (75x). - A-D: s e g ú n M.L. Keene; E, F: s e g ú n G r e e n ; G: s e g ú n H. G w y n n e V a u g h a n ; H: s e g ú n M o r e a u ; J, K: s e g ú n 0 . Brefeld. - g g a m e t a n g i o , k r a m a c o p u l a d o r a , s suspensor, z zigoto.

Las Zoopagales (orden 4), que se encuentran muy próximas a las entomoftorales, son parásitas de a m e b a s y nemátodos mediante ramas de hifas que se transforman en haustorios (fig. 11-62 G , cuadro 11-4). N o está clara la situación de algunos géneros incluidos en la clase de los Trichomycetes. que c o m p r e n d e 6 0 especies. Parasitan interna o externamente insectos (especialmente insectos acuáticos) y poseen un talo muy reducido, c u y a s paredes celulares constan de poligalactosamina y galactano. Las «zigósporas», que se forman a consecuencia de una gametangiogamia, y la falta de g á m e t a s señalan un parentesco con los zigomicetes. que. de todos modos, poseen pared quitinosa. Los estados ameboides que se presentan de vez en c u a n d o justifican una posición algo aislada. Constituyen e j e m p l o s de g é n e r o s Amoebidium, s o b r e insectos acuáticos, y Harpella, en el intestino de insectos.

Clase 3: Ascomycetes Los a s c o m i c e t e s , lo m i s m o q u e los b a s i d i o m i c e t e s (clase 4), viven s o b r e t o d o c o m o t e r r e s t r e s . A l g u n a s especies se e n c u e n t r a n en el a g u a dulce o en el mar. Son g e n e r a l m e n t e p a r á s i t o s de v e g e t a l e s o s a p r ó f i t o s q u e utilizan tejidos vegetales m u e r t o s o j u g o s de plantas. El talo n o r m a l m e n t e es un m i c e l i o m u y r a m i f i c a d o de hifas septadas; sus tabiques transversales están perforados por un poro simple. En f o r m a s adaptadas a determ i n a d o s m o d o s de nutrición, existe un micelio de gemación del tipo de las levaduras. Las p a r e d e s celulares

constan de quitina y glucanos (en las levaduras, endomicétidas, la proporción de quitina es muy pequeña o la quitina falta del todo). A gran a u m e n t o , con el microsc o p i o electrónico, se observan dos estratos; el interior es claro, g r u e s o y sin estructura, y el exterior, oscuro y delgado. La reproducción sexual conduce a la formación de un meiosporangio utriculiforme característico: el asco. En el asco se realiza, por un lado, la fusión de los núcleos sexuales (p. ej., núcleos + y - ; cariogamia); por otro, la división reductiva (meiosis), así c o m o la formación endógena de m e i ó s p o r a s (= ascósporas), mediante formación celular libre. Muchas veces los ascos están organizados además para llevar a cabo el lanzamiento activo de las ascósporas. No hay células germinales flageladas ni en los zigomicetes ni tampoco en los basidiomicetes, que están completamente adaptados a la vida terrestre. Durante el desarrollo de la mayoría de los ascomicetes aparece una fase nuclear par (dicarion); es característica de todos los ascomicetes y basidiomicetes, a excepción de las endomicétidas. Los a s c o m i c e t e s c o m p r e n d e n unas 3 0 0 0 0 especies conocidas, o sea un 30 % a p r o x i m a d a m e n t e de todos los h o n g o s d e s c r i t o s hasta a h o r a . Si se tienen en c u e n t a los h o n g o s i m p e r f e c t o s ( d e u t e r o m i c e t e s ; l . a adición a los micobiontes), que en gran parte proceden de los ascomicetes, la proporción se eleva al 6 0 %. La subdivisión sistemática de la clase se basa en el origen variado de

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-28: Zygomycetes. A-C Mucorales, Pilobolus crystallinus. A Esporangióforo con esporocisto (sp); el primero cubierto d e g o t a s de líquido seg r e g a d o (t) (20x). B Esporocisto disparado, C p o c o a n t e s d e chocar con un obstáculo. D-H Entomophthorales. D-F Entomophthora muscae (450x).

D Extremo de u n a hifa p r o c e d e n t e d e u n a m o s c a . E Conidióforo o r i g i n á n d o s e a partir del t u b o p r e c e d e n t e y saliendo al exterior. F Formación d e conidios. G Hifa joven d e Entomophthora sciarea (180x). H Ancilystes closterii, copulación e n t r e células vecinas (500x). J-L Endogonales, Endogone, fecundación. J Copulación. K Zigoto f o r m a d o d e E. pisiformis. L Desarrollo del zigoto d e s p u é s del p a s o del núcleo del g a m e t a n g i o cf (gm) al 9 (gw). M Zigoto f o r m a d o (z) de E. lactiflua (300x). - A: s e g ú n J. W e b s t e r ; B, C: s e g ú n A.H.R. Buller; D-G: s e g ú n L.S. Olive; H: s e g ú n H. D a n g e a r d ; J-K: s e g ú n R. Thaxter; L, M: s e g ú n Buchholz. - g g a m e t a n g i o , g m g a m e t a n g i o masculino, g w g a m e t a n g i o f e m e n i n o , p t a p ó n d e mucilago, s suspensor, sp esporocisto, t g o t a s de líquido s e g r e g a d o , z zigoto.

los ascos en el ciclo vital, en la estructura y m o d o de abrirse de los m i s m o s , así c o m o en la f o r m a y desarrollo de los cuerpos fructíferos. La ordenación de los taxones es presentada de m o d o diferente por los distintos autores, según sea la valoración que hacen de los caracteres. A q u í a d m i t i m o s q u e el desarrollo ha ido de los quitridiomicetes a los zigomicetes y luego a los ascomicetes. En las tres primeras subclases no se forman cuerpos fructíferos.

Subclase 1:Taphrinomycetidae Este grupo de los ascomicetes vive c o m o parásito sobre plantas y no forma cuerpos fructíferos. Las especies de Tophrina provocan distintas d e f o r m a c i o n e s en las plantas afectadas. A l g u n a s especies causan escobones en cerezos, a b e d u l e s y c a r p e s ; T. deformans ataca a las h o j a s del cerezo; T. pruni transforma los carpelos del ciruelo en agallas vacías, sin hueso. Los ascos se f o r m a n a partir de cortos segmentos de hifas, al principio binucleadas. luego diploides y uninucleadas, situadas entre la cutícula y la epidermis del hospedante: antes de su m a d u ración se produce la meiosis y algunas mitosis. Salen al exterior entre las células e p i d é rmic a s del hospedante, f o r m a n una capa en empalizada (fig. 11-29) y se abren en el ápice por una grieta simple, a través de la que se liberan las ascósporas. Éstas germinan

por gemación y se parecen entonces a células de levadura. A continuación se constituye en la superficie del hospedante un micelio de gemación, inicialmente haploide y de vida saprofita. Por fusión de células vegetativas o por apareamiento a u t ó g a m o de núcleos se pasa al estado de micelio de hifas dicarióticas; dicho mic e l i o p e n e t r a e n t r e las c é l u l a s del h o s p e d a n t e y v i v e c o m o parásito (intercelular). Su desarrollo ulterior transcurre con independencia del micelio haploide. A este respecto las tafrinomicétidas se parecen más a los basidiomicetes, con su fase dicariótica autónoma, que a los ascomicetes siguientes.

Otros órdenes menores situados cerca de las tafrinomicétidas son los P r o t o m y c e t a l e s : contienen algunos parásitos de los antófitos. que provocan una coloración característica o ampollas en sus hospedantes. Ascosphaerales: Ascosphaera apis provoca una enfermedad en las abejas.

Subclase 2: Endomycetidae En esta subclase se reúnen los ascomicetes con aspecto de levaduras, que son considerados primitivos. Las levad u r a s son h o n g o s q u e se multiplican por g e m a c i ó n , c o m o la levadura del pan (fig. 2-34); también es característica de las m i s m a s la multiplicación por segmentos de hifas (artrósporas). Los ascos se f o r m a n directamente del

Subclase: Endomycetidae

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zigoto o de otras células, pero no en c u e r p o s fructíferos. La pared del asco se desgarra o mucilaginiza después de la m a d u r a c i ó n de las e s p o r a s ; las a s c ó s p o r a s no son, pues, lanzadas. El talo a veces se d e s c o m p o n e en células aisladas, a veces es un micelio de gemación, más raramente un micelio filamentoso septado. Los hongos de esta subclase viven a m e n u d o en sustratos azucarados (p. ej., en el j u g o de lacrimación de plantas leñosas, en el néctar). Saccharomyces

dos (Hansenula,

y los géneros p r ó x i m a m e n t e emparenta-

Schizosaccharomyces)

corresponden a

las levaduras bien conocidas y utilizadas a m e n u d o en la práctica. Sus células, esféricas u ovoides y uninucleadas, se multiplican en general por gemación (fig. 2-34) y permanecen unidas, en parte, f o r m a n d o cadenas, más cortas o más largas y m á s o m e n o s ramificadas (fig. 11-30 G); en Schizosaccharomyces, las células se multiplican por división transversal (A). La mayoría de las l e v a d u r a s (p. ej., la del pan, la del vino y la de la cerveza) se multiplican por gemación según el tipo cicatricial. Las células hijas se forman c o m o una prominencia en f o r m a de yema de la pared de la célula madre. Dichas células hijas crecen, entra un núcleo en su interior, y se separan mediante un tabique, q u e deja en la célula madre una cicatriz de formación, mientras en la hija queda una cicatriz original. C a d a c é l u l a de l e v a d u r a p r e s e n t a una cicatriz original y m u c h a s (hasta 32) cicatrices de formación. Las células contienen glucógeno c o m o sustancia de reserva y también numerosas vitaminas, especialmente del grupo B.

La levadura de la cerveza (Saccharomyces

cerevisiae)

ha sido el primer o r g a n i s m o eucariótico c u y o g e n o m a , en lo referente al e n s a m b l a j e de las bases del D N A , se ha s e c u e n c i a d o por completo. En la reproducción sexual (fig. 11 -30) copulan dos células entre sí (a través de un corto puente copulador). Si se m e z c l a n suspensiones de levaduras de distinto tipo de cruzamiento, precipitan c o m o una niebla. Esta aglutinación se debe a las proteínas específicas de la pared celular de uno de los tipos de cruzamiento y a los polisacáridos de la pared celular del otro. La formación de un c o m p l e j o proteínapolisacárido es la causa de la aglutinación. El zigoto se transforma i n m e d i a t a m e n t e , o a través de una fase de gemación, en un asco; en el asco se f o r m a n c u a t r o u ocho ascósporas, mediante meiosis, las cuales, una vez destruida la pared del asco, quedan libres y f o r m a n nuevas células vegetativas. En relación con el ciclo de desarrollo se distinguen tres tipos en las levaduras. En el tipo haplonte (Schizosaccharomyces, fig. 11-30 A-F), el núcleo del zigoto se divide i n m e d i a t a m e n t e d e s p u é s de su f o r m a c i ó n , mediante meiosis, y el zigoto se t r a n s f o r m a a c t o seguido en asco; la multiplicación vegetativa se da en la haplofase.

En el tipo haplodiplonte (Saccharomyces

cerevisiae,

G-L), el zigoto produce un micelio diploide con gemación. en c u y a s células, después de la meiosis. se forman ascósporas. La alternancia de fases nucleares es, por lo tanto, en este caso intermedia. De las a s c ó s p o r a s haploides nace un micelio haploide que también realiza la gemación. En el tipo diplonte finalmente (Saccharomyces ludwigii, M-S), se fusionan dos ascósporas ya en el interior del asco; la gemación vegetativa se da exclusivamente en la diplofase.

Fig. 11-29: Ascomycetes, Taphrinomycetidae. Taphrina deformans.

Cariogamia y a s c o s m a d u r o s (800x). - Según E.M. Martin.

Las levaduras (Saccharomyces) tienen múltiples usos c o m o causantes de la fermentación alcohólica; son útiles, ya por el producto final, alcohol (vino, cerveza, pulque de agave, etc.), ya por el C O , (para esponjar el pan). Mientras

que la levadura del vino (Saccharomyces ellipsoideus = S. vini) también se encuentra espontánea en la uva, las de la

cerveza (S. cerevisiae y S. carlsbergensis, con numerosas razas) sólo se conocen en cultivo. En la fermentación se sedimentan las células mayores de la levadura, mientras que las más pequeñas permanecen en suspensión. En las cervezas de «fermentación alta» (p. ej., cerveza de trigo), la m a y o r parte de las células de levadura se tira con la espuma (a diferencia de las cervezas normales, de «fermentación baja»). La levadura industrial que se emplea para la fabricación del pan contiene, además del hongo, bacterios lácticos. El llamado hongo del té es una mezcla de levadura y bacterios y transforma el té negro en una bebida ácida. Orden único: E n d o m v c e t a l e s . Representan la estructura típica dentro de la subclase y pueden ser estudiadas con los ejemplos de los géneros Dipodascus. Endomyces a través de Saccharomyces. Todos estos géneros se sitúan en familias particulares. Dipodascaceae: las células de las hifas de Dipodascus forman una colonia en forma de cadena larga y son uninucleadas (D. uninucleatus) o plurinucleadas (p. ej.. D. albidus). En D. albidus, que vive en el j u g o mucilaginoso de ios árboles, se forman gametangios en f o r m a de pico (fig. 11-30 W ) . q u e se fusionan entre sí por sus ápices y se aislan en la base por tabiques transversales (fig. X). Los núcleos de uno de los gametangios (Cf) penetran en el otro ( 9 ) . q u e es un p o c o mayor. Pero sólo se fusionan un par de núcleos. El g a m e t a n g i o f e m e n i n o se alarga para dar un asco oblongo. Mientras los núcleos sobrantes se atrofian, del núcleo diploide de fusión se f o r m a n , mediante meiosis. n u m e r o s o s núcleos haploides. cada uno de los cuales, por formación celular libre, pasa a ser el núcleo de una ascóspora. D. uninucleatus vive sobre insectos

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-30: Ascomycetes, Endomycetidae, Saccharomycetales. A-F Schizosaccharomyces, 5. octosporus(350x). A Colonia d e células. B-F Copulación y f o r m a c i ó n del a s c o . G-L Saccharomyces, S. cerevisiae. G C a d e n a celular r e s u l t a n t e d e g e m a c i ó n (200x). H-L Formación del a s c o (550x). M-S Saccharomycodes, 5. ludwigii(37S\). M-P Copulación d e m e i ó s p o r a s en g e r m i n a c i ó n d e n t r o del asco. Q G e m a c i ó n d e la célula diploide. R, S Formación d e a s c ó s p o r a s . T, U Endomyces, E. magnusii, copulación y f o r m a c i ó n del a s c o (375x). V Candida, C. reukaufii{375x). W-Y Dipodascus, D. albidus,

copulación y formación del a s c o (275x). - A, V: s e g ú n J. Lodder y NJ.W. Kreger; B-J, H-U: s e g ú n Guillermond; G: s e g ú n G. Lindau; W-Y: s e g ú n H.O. Juel.

muertos: en él se fusionan dos células vecinas, transformadas en gametangios, cuyos núcleos son mayores que los de las células vecinas. Las Endomycetaceae y Saccharomycetaceae producen ascos que contienen, a lo sumo, ocho esporas.

Endomyces forma un micelio filamentoso. En E. magnusii, que vive en el jugo mucilaginoso de los robles (originado por exudado del floema), las ramas copuladoras masculina y femenina manifiestan una considerable diferencia de tamaño; las últimas se transforman en un asco de cuatro esporas después de la cariogamia y la meiosis subsiguiente (T, U). Los talos semejantes a levaduras no son exclusivos de las endomicétidas; se encuentran también, al menos en ciertos estados de desarrollo, en otros ascomicetes (tafrinomicétidas), en basidiomicetes (p. ej., esporobolomicetáceas, exobasidiáceas, ustilagináceas) y en los hongos imperfectos (p. ej., criptococáceas).

Subclase 3: Laboulbeniomycetidae Sólo trataremos brevemente de este grupo de hongos, que viven c o m o parásitos sobre insectos y que se aislaron filogenéticamente muy pronto. Son característicos d e ellos los talos reducidos, en los que, sin e m b a r g o , está estrictamente fijada la constit u c i ó n d e d i m i n u t o s ó r g a n o s f r u c t í f e r o s ( f i g . 11-31). E s t o s hongos penetran, en general, mediante un corto «pie», de color oscuro, en el caparazón quitinoso del hospedante. M u c h a s espe-

cies (de aprox. 1500) son específicas de un hospedante determinado. Los talos desarrollan dentro de una envoltura («peritecio») el órgano sexual f e m e n i n o (ascogonio) con tricógina. Éste es fec u n d a d o por espermacios (no hay gametangiogamia), que se desprenden de un p e q u e ñ o espermatangio en f o r m a de botella. Después de la fecundación se f o r m a n ascos de pared delgada, que contienen ascósporas unicelulares o bicelulares. El tiempo entre la infección del hospedante y la maduración es sólo de 10-20 días. El único orden (Laboulbeniales) permite reconocer algunas relaciones con las ascomicétidas, pero en otros aspectos está m u y aislado.

Subclase 4: Ascomycetidae Los representantes de esta subclase se caracterizan por tener micelios filamentosos haploides en la fase vegetativa. hifas dicarióticas (hifas a s c ó g e n a s ) en el estado generativo, así c o m o cuerpos f r u c t í f e r o s (= carpóforos) entretejidos con hifas haploides y dicarióticas. Las hifas dicarióticas están unidas espacialmente y por la fisiología de la nutrición con el micelio haploide. El apareamiento de los núcleos se p r o d u c e d e s p u é s de unos determ i n a d o s p r o c e s o s f e c u n d a n t e s . R e p r o d u c c i ó n : en la

gametangiogamia de Pyronema confluens, p. ej.. se forman en los j ó v e n e s primordios de c u e r p o fructífero órg a n o s 9 en el e x t r e m o de algunas hifas; constan de una

Subclase: Ascomycetidae

célula pedicelar, de un g a m e t a n g i o 9 . hinchado y plurinuclear, llamado ascogonio (fig. 11-32 B: ag; A), y de un apéndice curvado, plurinucleado, q u e sale de su ápice, la tricógina (t). En la proximidad inmediata del ascogonio brota, igualmente de hifas haploides y uninucleadas, un gametangio Cf c l a v i f o r m e y plurinucleado (a). Los d i f e r e n t e s ó r g a n o s s e x u a l e s a p a r e c e n a v e c e s en grupo y crecen sucesivamente, de m a n e r a que el g a m e tangio cf se f u s i o n a con una tricógina (gametangiogamia). La tricógina se abre en el punto de contacto (después de lo cual sus núcleos degeneran) y los núcleos Cf emigran del gametangio Cf a la tricógina y de ella, por un poro que se abre p a s a j e r a m e n t e , al ascogonio (plasmogamia). Allí los núcleos Cf y 9 se aproximan por parejas (fig. 11-32 C). El ascogonio produce entonces numerosos tubos, a los que pasan los pares de núcleos: son las hifas ascógenas, que crecen mediante divisiones celulares y se ramifican. En todas las divisiones se mantienen en cada célula los núcleos apareados, porque se han dividido de m o d o c o n j u g a d o (es decir, simultáneamente). Así se originan las células de la dicariofase. con dos núcleos de tipo de c r u z a m i e n t o distinto (aquí Cf y 9 ) . En otros ascomicetes, la transmisión de las células germinales masculinas al ascogonio, en vez de hacerse por gametangios Cf. se produce mediante conidios plurinucleados o uninucleados (gameto-gametangiogamia), o bien mediante hifas haploides. En la s o m a t o g a m i a no intervienen gametangios, sino que se fusionan hifas haploides ordinarias, no diferenciadas de m o d o especial. También en este caso, del producto de la m i s m a (después de la p l a s m o g a m i a ) se origina un micelio dicariótico. A m e n u d o la sexualidad se atrofia. Se habla entonces de: partenogamia c u a n d o dentro del a s c o g o n i o se da apareamiento de núcleos sin fecundación precedente por núcleos Cf; de a u t o g a m i a c u a n d o se produce un apareamiento de núcleos cualquiera, sin intervención del ascogonio; de a p o m i x i s c u a n d o se ha perdido la sexualidad y se produce el desarrollo en la haplofase. Las hifas dicarióticas (hifas ascógenas de la dicariofase) se caracterizan m u c h a s veces en los ascomicetes por la existencia de uncínulos particulares j u n t o a los tabiques transversales, los cuales se originan del m o d o siguiente (fig. 11 32 F-J): la célula apical, que crece, forma lateralmente, un poco por d e b a j o de su e x t r e m o (en posición subterminal), un apéndice uncinular, dirigido hacia a b a j o , en sentido opuesto al del crecimiento. Simultáneamente se dividen los núcleos del par. y uno de los núcleos hijos emigra al apéndice uncinular. L u e g o se aisla el par superior de núcleos por tabiques transversales (G), mientras el uncínulo se c o n f u n d e por su ápice con la hifa originaria e i n t r o d u c e en ella el n ú c l e o r e c i b i d o (J). La formación de uncínulos se repite a cada nueva división de la célula apical, hasta que en ella se inicia la f o r m a ción del asco, mediante la cariogamia (H). De las células terminales de las hifas ascógenas nacen los ascos, después de que en ellas haya tenido lugar la cariogamia y la meiosis. El j o v e n primordio del asco es todavía binucleado (fig. 11 -32 F, G). Una vez c o m p l e t a d a la cariogamia (H), la célula terminal se convierte en un esporocisto claviforme. diploide, al principio aún uninucleado. Del núcleo de f u s i ó n , mediante triple división, en la que se produce la meiosis, resultan 8 núcleos, a c u y o alrededor, por f o r m a c i ó n celular libre (v. 11.2, Ascomycetes), se delimitan mediante paredes las 8 meiósporas haploi-

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Fig. 11-31: Ascomycetes, Laboulbeniomycetidae. Stigmatomyces

Serie superior: desarrollo h a s t a la formación de los e s p e r m a t a n gios (an) y d e la célula m a d r e del a s c o g o n i o (m). Serie inferior: f a s e de fecundación (ag ascogonio, t tricógina); peritecio m e d i o m a d u r o con a s c o s j ó v e n e s (a), a s c o con c u a t r o e s p o r a s bicelulares. (400x). - Según R.Thaxter. - a asco, ag ascogonio. an e s p e r m a t a n g i o , m célula m a d r e del a s c o gonio, t tricógina. baeríi.

des (ascósporas). Por lo tanto, el asco es un meiosporoc i s t o , en el q u e a las d o s d i v i s i o n e s de m a d u r a c i ó n (meiosis), se añade aún una mitosis. El plasma no e m p l e a d o en la f o r m a c i ó n de las esporas, el periplasma, halla m u c h a s veces utilidad para f o r m a r otro estrato, v a r i a d a m e n t e o r n a m e n t a d o , sobre la pared de las esporas. En general, los ascos se desarrollan dentro de c u e r p o s fructíferos, más raramente libres en hifas no protegidas del primordio del c u e r p o fructífero. Se habla de desarrollo ascohimenial del c u e r p o fructífero c u a n d o sólo las hifas ascógenas dicarióticas se rodean de una envoltura; la formación del cuerpo fructífero se inicia e n t o n c e s con la f e c u n d a c i ó n . En el tipo de desarrollo ascolocular. las iniciales del c u e r p o fructífero o el fieltro de hifas del cuerpo f r u c t í f e r o colectivo se inician ya antes de la fecundación y las hifas ascógenas crecen a través de c a v i d a d e s (lóculos) que se forman posteriormente. La ordenación sistemática se basa, entre otros caracteres, en las d i f e r e n c i a s de c o m i e n z o de f o r m a c i ó n de los cuerpos f r u c t í f e r o s y en la distinta estructura de los c u e r p o s f r u c t í f e r o s y de los ascos. Los c u e r p o s f r u c t í f e r o s son: esféricos, cerrados, cleistotecios; en forma de plato, abiertos, apotecios; en f o r m a de botella, con una abertura p r e f o r m a d a . llamados peritecios si el desarrollo es ascohimenial y pseudotecios si es ascolocular. Los p s e u d o t e c i o s p u e d e n a b r i r s e ampliamente o bien, c o m o los cleistotecios, romperse de forma pasiva.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-32: Ascomycetes, Ascomycetidae. A Esquema del cuerpo fructífero d e un d i s c o m i c e t e m o n o i c o . La f a s e h a p l o i d e s e dibuja e n rojo; la dicariótica, con linea negra fina; la diploide, con linea gruesa negra. No se han d i b u j a d o los uncinulos. B-J Pyronema confluens. B Primordio d e un carpóforo (450x). C A p a r e a m i e n t o de los núcleos cf y $ en el ascogonio. D Migración d e los p a r e s nucleares a las hifas a s c ó g e n a s originadas del ascogonio (C, D lOOOx). E Ascogonio con hifas a s c ó g e n a s (150x). F-J Desarrollo de un asco. K Asco joven d e Boudiera (c), con a s c ó s p o r a s (F-K 10OOx). - A: según R. Harder; B-D: s e g ú n P. Claussen; E; s e g ú n A. de Bary; F-J: s e g ú n R.A. Harper; K: s e g ú n P. Claussen. - a asco tardío, ag a s c o g o n i o s con tricóginas t, g g a m e t a n g i o s masculinos, h uncfnulo, s célula pedicular, t tricógina.

S u p e r o r d e n 1: E u r o t i a n a e . L a s p a r e d e s de sus a s c o s (prototunicados) son indiferenciadas, delgadas y a menudo se mucilaginizan ya antes de la maduración de las esporas, de m o d o que las ascósporas se liberan pasivamente. Orden 1.1: Eurotiales. Entre ellas se cuentan muchos hongos con la forma de fructificación principal reducida o ausente. Sin embargo, la caracterización y colocación del orden en el sistema de los ascomicetes se basa en caracteres de dicha forma de fructificación principal (fig. 11-33 C-E). En las Eurotiaceae. p. ej., se forma después de la fusión de los gametangios, que son claviformes (ascogonio, gametangio Cf). N o hay uncinulos junto a los tabiques transversales de las hifas ascógenas dicarióticas. Los ascos, esféricos, se forman en el interior de cuerpos fructíferos también esféricos, cerrados. Contienen 4 u 8 ascósporas. a menudo disciformes, y se hallan en gran número, desordenados, dentro del cuerpo fructífero, cuya pared plectenquimática debe descomponerse para que ascos y a s c ó s p o r a s p u e d a n d i s e m i n a r s e . Son cleistotecios sin abertura preformada. También las formas de fructificación secundaria son muy características (fig. 11-33 A-B); algu-

nas reciben el nombre de Aspergillus y Penicillium y pertenecen a los mohos más c o m u n e s («moho» no es ningún concepto sistemático, sino un nombre que se aplica colectivamente a los micelios que crecen en posición superficial). La multiplicación vegetativa se produce por coni-

dios (cuadro 11-3), que se f o r m a n sobre soportes que constituyen densos céspedes y a menudo están teñidos de verde azulado. En Aspergillus, sobre soportes hinchados esféricos, se insieren células cortas (fiálides) que irradian en todas direcciones; en ellas se estrangulan progresivamente conidios, que quedan unidos en cadenas. En Penicillium. los conidios, igualmente ordenados c o m o perlas de un collar, se forman sobre soportes ramificados, en los que las ramas portadoras de conidios se llaman fiálides, y los segmentos situados debajo de ellas, métulas. Las unidades sistemáticas dentro de las eurotiales se denominan según la forma de fructificación principal y. cuando ésta falta, según la secundaria (= accesoria); p. ej.. forma de fructificación se-

cundaria de Eurotium. Sartroya = Aspergillus; forma de fructificación secundaria de falaromyces. Cárpemeles = Penicillium. Elaphomyces, que vive bajo tierra (es decir, de modo hipogeo), pertenece a una familia particular (Elaphomycetaceae). Los cuerpos fructíferos, de 1-4 cm y tuberosos, no son comestibles para el hombre, pero son buscados y comidos por animales salvajes; de este modo se diseminan las esporas.

Utilidades y daños. De Penicillium notatum, P. chrysogenum y otras especies se obtiene el antibiótico penicilina. que cede el hongo a la solución nutritiva; este antibiótico inhibe la síntesis de la pared celular de los bacterios.

Subclase: Ascomycetidae

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forma gran cantidad de conidios (fig. 11 -34 A). Mediante haustorios, que se introducen en las células epidérmicas del hospedante (Ah), el hongo obtiene el alimento de dicho hospedante. La forma de fructificación principal corresponde a pequeños cleistotecios pardos o negros, visibles a simple vista c o m o prominencias puntiformes, que resaltan sobre el revestimiento blanco de la forma fructífera secundaria o accesoria.

Fig. 11-33: Ascomycetidae, Eurotiales. A Aspergillus glaucus, conidióforo (300x). B Penicillium glaucum, conidióforo (300x), p fiálide; m m é t u l a . C Eurotium, a s c o g o n i o helicoidal e n v u e l t o por el g a m e t a n g i o cf (450x). D Talaromyces, g a m e t a n g i o s arrollados en hélice (500x). E Euro-

cleistotecio (250x). - A: s e g ú n L. Kny; B, D: s e g ú n 0 . Brefeld; C, E: s e g ú n A. d e Bary. - m m é t u l a , p fiálide. tium,

Penicillium

roqueforti

y P. camemberti

sirven para la

p r e p a r a c i ó n de d i s t i n t a s c l a s e s d e q u e s o . Aspergillus wentii produce amilasas y proteasas y se emplea, por ello,

en la industria de las fermentaciones. Aspergillus flayus f o r m a a f l a t o x i n a s , q u e s o n c a n c e r í g e n a s y d a ñ a n el h í g a d o . Aspergillus fumigatus provoca enfermedades p u l m o n a r e s y b r o n q u i a l e s en el h o m b r e . I m p o r t a n t e s productores de e n f e r m e d a d e s en el hombre y los animales (las llamadas micosis) se incluyen también en este orden o deben situarse en el m i s m o si se consideran sus formas de fructificación secundaria, las únicas conocidas, las cuales se asemejan a las de ciertas eurotiales con el ciclo de desarrollo completo. A los ascomicetes prototunicados pertenecen otros órdenes que son menores. Orden 1.2: Microascales, que incluyen el conocido productor de la muerte de los olmos, del género Ophiostoma. El h o n g o se encuentra en las galerías de las larvas del e s c a r a b a j o del olmo; los largos cuellos de sus peritecios se extienden por estas galerías. Las f o r m a s de fructificación accesorias dan lugar a conidióforos. Las ascósporas y los conidios se agrupan en secreciones c o m o gotas que son absorbidas y propagadas por las larvas. Los o l m o s mueren al marchitarse, d e b i d o al taponamiento de los vasos de las ramas jóvenes y por secreción de un v e n e n o (ceratoulmina) q u e provoca la muerte de las hojas. Tras la aparición de una cepa virulenta procedente de Norteamérica
En todos los órdenes siguientes, la pared del asco es eutunicada. es decir, se trata de una gruesa capa claramente visible, duradera y provista de dispositivos para lanzar las ascósporas. Sus paredes están formadas por una sola capa (órdenes 2-4: unitunicados). (Super)orden 2: Erysiphales. Son hongos parásitos que viven sobre hospedantes vegetales. Las plantas atacadas parecen c o m o pulverizadas con harina. Esta impresión se debe al micelio superficial blanco, que durante el verano

Reproducción sexual: la rama copulativa masculina, q u e se divide en una célula pedicelar y el gametangio Cf uninucleado, se acerca al ascogonio, también uninucleado (fig. 11-34 D). El núcleo sexual Cf pasa al ascogonio (E). A continuación se forma un asco de cada ascogonio fecundado, sin intercalación de hifas ascógenas, o bien el ascogonio da hifas ascógenas cuyas células terminales producen los ascos. En el primer caso se fusiona un par de núcleos, después de una división conjugada (G), para dar un núcleo zigólico diploide, que se divide mediante meiosis en 4 u 8 ascósporas. En el segundo caso, el desarrollo de los ascos corresponde al m o d o descrito c o m o normal, pero sin q u e se aprecie la presencia de uncínulos j u n t o a los tabiques transversales de las hifas ascógenas. Simultáneamente con la formación y fecundación del ascogonio, éste se recubre de hifas envolventes, que finalmente forman el claro fieltro fundamental y el oscuro peridio del cleistotecio. Cuando este último madura, la presión de los ascos que se hinchan hace que se abra una hendidura. En general, en la base del cleistotecio nace una corona de hifas, a m e n u d o dicótomas o curvadas en gancho. q u e deben favorecer la diseminación (B. C). Los ascos se ordenan en roseta dentro del cleistotecio (siempre que no haya uno solo) y se abren por un p e q u e ñ o opérculo, con lo que las ascósporas son disparadas hasta 2 cm en el aire.

Uncinula necator (A, B) ataca las hojas y las bayas de la vid (fructificación secundaria: Oidium tuckeri). Sphaerotheca mors-uvae (con un solo asco en el cleistotecio) infecta los groselleros; Sphaerotheca pannosa ataca los rosales; Microsphaera alpliitoides (C) vive en las hojas de los robles. Erysiphe graminis es un parásito de los cereales y de las gramíneas silvestres. Los «oídios» se combaten con preparados de azufre.

(Super)orden 3: Pezizales. Orden muy variado en desarrollo y estructura, que comprende unas 1000 especies, siempre saprofitas. La forma típica del cuerpo fructífero de las Pezizaceae y de las familias próximas es la de un apotecio en forma de copa o de disco (p. ej., Peziza), cuya superficie lleva un himenio ordenado en empalizada, que consta de ascos y paráfisis haploides estériles. Los ascos se abren por el extremo a través de un opérculo; son, por lo tanto, unitunicados-operculados (como en el orden anterior). Las esporas a m e n u d o son lanzadas lejos (Da-

syobolus, v. 8.2.3.7). La fecundación y formación del asco fue descubierta y estudiada detenidamente por primera vez en Pyronema (fig. 11 -32). Pyronema confluens forma cuerpos fructíferos disciformes relativamente pequeños, que a menudo se disponen aglomerados f o r m a n d o revestimientos casi crustáceos en lugares q u e m a d o s o sobre la tierra. Ya antes de la copulación, los órganos sexuales quedan envueltos p o r una capa laxa de h i f a s haploides. Después de la f e c u n d a c i ó n (plasmogatnia) nacen las hifas ascógenas: las hifas haploides monocarióticas y las hifas ascógenas dicarióticas, que generalmente forman uncínulos, se entretejen y dan lugar conjuntamente al cuerpo fructífero. La formación del cuerpo fructífero va ligada a los procesos sexuales que se realizan simultáneamente, o bien tienen lugar en el primordio del cuerpo fructífero que ya está

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-34: A s c o m y c e t i d a e , Erysiphales. A Uncinula necator, f o r m a c i ó n d e los conidios (10Ox). B Cleistotecio d e la m i s m a , con a p é n d i c e s (30x). C Microsphaera alphitoides, cleistotecio c o n a p é n d i c e s (30x). D-G Fecundación e n Sphaerotheca fuliginosa (250x). - A, B: s e g ú n P. Sorauer; C: s e g ú n

S. Blumer; D-G: s e g ú n B e r g m a n . - a a s c o g o n i o , g g a m e n t a g i o cf, h haustorio, hh hifas envolventes, k conidio, s célula pedicular.

f o r m a d o . En Pyronema, el h i m e n i o se d e s a r r o l l a libre d e s de el p r i n c i p i o en la s u p e r f i c i e del c u e r p o f r u c t í f e r o (tipo g i m n o c á r p i c o ) . En o t r o s g é n e r o s (p. ej., Ascophartus), el h i m e n i o se f o r m a en el interior del p r i m o r d i o del c u e r p o f r u c t í f e r o , al p r i n c i p i o e s f é r i c o , c u y a s c a p a s de c u b i e r t a l u e g o se a b r e n p o r la parte s u p e r i o r y d e j a n libre el h i m e n i o ( t i p o h e m i a n g i o c á r p i c o ) . El t a m a ñ o d e los c u e r p o s f r u c t í f e r o s d e p e n d e de la e s p e c i e y v a r í a e n t r e p o c o s milím e t r o s hasta m á s d e un d e c í m e t r o (Sarcosphaera). Algunos representantes poseen apotecios largamente p e d i c e l a d o s . a v e c e s c o n el p e d i c e l o r e f o r z a d o p o r c o s t i llas (p. ej., Helvella), o p r e s e n t a n s u b d i v i s i ó n e n a l v é o l o s d e la s u p e r f i c i e d e la c o p a c a í d a h a c i a a b a j o (p. ej., Morchella). El a u m e n t o d e t a m a ñ o del h i m e n i o y su e l e v a c i ó n s o b r e un p e d i c e l o f a v o r e c e n u n a m e j o r d i s e m i n a c i ó n de las e s p o r a s . E n a l g u n o s g é n e r o s (p. e j . , Helvella, Gyronii-

Fig. 11-35: A s c o m y c e t i d a e . A s c o s a n t e s y d e s p u é s d e la emisión d e

las esporas. A-C Ascos sin opérculo, ápice del a s c o con el a p a r a t o apical a n t e s (B) y d e s p u é s (C) del vaciádo. D Asco o p e r c u l a d o ; a b e r t u r a con opérculo. - A, D: s e g ú n F. Oberwinkler; B, C: s e g ú n A. Beckett.

tra) n o se f o r m a n a s c o g o n i o s ni sionan hifas vegetativas de tipos tibles e n t r e sí ( « s o m a t o g a m i a » ) . m e n t e s ó l o se f u s i o n a n h i f a s (autogamia).

g a m e t a n g i o s C?. S e f u de c r u z a m i e n t o c o m p a En Motchella prácticade un m i s m o micelio

L o s c u e r p o s f r u c t í f e r o s de las t r u f a s ( T u b e r a c e a e ) , que suelen v i v i r s u b t e r r á n e o s e n los b o s q u e s , se apartan de la f o r m a de p l a t o abierto, p e r o se i n c l u y e n en las p e z i z a l e s a c a u s a de las t r a n s i c i o n e s e x i s t e n t e s . D i c h o s c u e r p o s f r u c t í f e r o s p e r m a n e c e n e n el interior d e la tierra y c e r r a d o s

( m o d o de vida hipogeo); el himenio no queda expuesto l i b r e m e n t e . La liberación d e las a s c ó s p o r a s se p r o d u c e p o r m e d i o d e a n i m a l e s c o m e d o r e s de h o n g o s o p o r d e s c o m p o s i c i ó n del c u e r p o f r u c t í f e r o . L o s c u e r p o s f r u c t í f e r o s , g e n e r a l m e n t e t u b e r o s o s , están a t r a v e s a d o s por c o n d u c t o s q u e , al m e n o s e n e s t a d o j u v e n i l , c o m u n i c a n c o n el exterior y están t a p i z a d o s p o r u n a e s p e c i e d e h i m e n i o (fig. 11-37); ello r e p r e s e n t a u n a i n c l u s i ó n e x t r e m a d a del h i m e n i o hacia el interior. En los ascos, a n c h a m e n t e c l a v i f o r m e s , q u e se o r i g i n a n , d e s p u é s d e la s o m a t o g a m i a ( a u t o g a m i a ) , de c é l u l a s t e r m i n a l e s d e h i f a s a s c ó g e n a s f i b u l a d a s (v. h i m e n o m i c é t i d a s ) , h a y 1-5 a s c ó s p o r a s o r n a m e n t a d a s , de c o l o r p a r d o . La e s t r u c t u r a de los a s c o s , o r i g i n a l m e n t e o p e r c u l a da, a p e n a s se r e c o n o c e , p u e s la d e l i c a d a pared de los m i s m o s es indiferenciada. L o s r e p r e s e n t a n t e s d e m a y o r t a m a ñ o d e las p e z i z a l e s (p. ej.. Morchella) son c o m e s t i b l e s ( c o n d i m e n t o ) . T a m b i é n e x i s t e n e s p e c i e s v e n e n o s a s . E n t r e ellas se c u e n t a la peziza e s t r e l l a d a (Sarcosphaera crassa). El b o n e t e (Gyromitra escalenta), c o n un v e n e n o q u e n o resiste el calor, se c o n s u m e a v e c e s d e s p u é s de e s c u r r i r el a g u a de ebullición, p e r o su uso e s d e s a c o n s e j a b l e p o r el p e l i g r o de e n v e n e n a m i e n t o . Varias e s p e c i e s d e t r u f a s (Tuber), q u e v i v e n en s i m b i o s i s m i c o r r í c i c a c o n á r b o l e s f o r e s t a l e s , son apreciad a s d e s d e la a n t i g ü e d a d c o m o c o n d i m e n t o ( e s p e c i a l m e n te Tuber magnatum y T. melanosporum, la trufa violácea). El m o t i v o se e n c u e n t r a e n las volátiles s u s t a n c i a s a r o m á ticas, q u e d a n un s a b o r e s p e c i a l a los platos e l a b o r a d o s c o n t r u f a s . L o s c u e r p o s f r u c t í f e r o s , q u e se desarrollan b a j o tierra, s o n l o c a l i z a d o s p o r c e r d o s o p e r r o s a d i e s t r a d o s y alc a n z a n e n el m e r c a d o p r e c i o s e n o r m e m e n t e e l e v a d o s («diamantes negros»).

Subclase: Ascomycetidae

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Fig. 11-36: A s c o m y c e t i d a e , Pezizales. A Peziza (Otidea) leporina (2/3x). B Pulvinula convexula, sección d e un apotecio, con el h i m e n i o en la parte superior (20x). C Morchella esculenta, p a r t e del h i m e n i o ; a ascos, p paráfisis, sh tejido s u b h i m e n i a l (240x). D Helvella pezizoides, c u e r p o fructífero (3/4x). E Morchella esculenta, c u e r p o fructífero (3/4x). — A: s e g ú n E. Michael; B: s e g ú n J. Sachs; D: s e g ú n G. Bresadola; E: s e g ú n H. Schenck. - a ascos,

p paráfisis, sh tejido s u b h i m e n i a l .

S u p e r o r d e n 4 : L e o t i a n a e . En el e x t r e m o del a s c o , u n i t u n i c a d o e i n o p e r c u l a r , existe u n a a b e r t u r a e n f o r m a d e p o r o r o d e a d a p o r un r o d e t e h i n c h a b l e s i m p l e o, a d e m á s , p o r un anillo apical: este ú l t i m o m u c h a s v e c e s se c o l o r e a de azul c o n s o l u c i ó n de y o d o y, p o r ello, se c o n s i d e r a a m i loide. El l a n z a m i e n t o de las e s p o r a s , d e s e n c a d e n a d o p o r la

Fig. 11-37: Pezizales, Tuberaceae. Tuber rufum. A C u e r p o fructífero

en sección vertical (3x). B Sección del h i m e n i o (300x). - S e g ú n L.R. Tulasne. - a v e n a s o s c u r a s d e tejido c o m p a c t o , g tejido aerífero laxo, h himenio, r c o r t e z a .

luz o p o r v a r i a c i o n e s de la h u m e d a d , a ú n n o está e x p l i c a d o p o r c o m p l e t o . El e s t a d o d e h i n c h a m i e n t o del r o d e t e o a n i l l o apical d e b e de ser d e c i s i v o , así c o m o t a m b i é n la turg e n c i a e n el interior del asco. El c u e r p o f r u c t í f e r o p r e d o -

minante es el apotecio (4.1 -4.2). Orden 4 . 1 : Leotiales. Tienen cuerpos fructíferos ascohimeniales en forma de copa o plato, pero tanto ellos como los ascos y esporas que contienen son mucho menores que los de las pezizales. Al lado de apotecios típicos, existen también otras formas de cuerpo fructífero derivadas, como, p. ej., cuerpos claviformes en Trichoglossum, ped¡celados y en forma de plato en Sclerotinia, o pedicelados y en forma de sombrero en Cudonia (desarrollo convergente con la forma del cuerpo fructífero de las pezizales, etc.). La mayoría de las especies de los numerosos géneros viven saprófitamente, pero algunas son parásitas, como Trichoscyphella willkommii, que produce el cáncer del alerce, o Pseudopeziza trifolii y Sclerotinia trifoliorum, causantes de e n f e r m e d a d e s en el trébol. Sclerotiniafructigena vive en las manzanas y las peras; primero se desarrollan, a menudo en anillos concéntricos (determinados por la alternancia día-noche), las pústulas conídicas de la forma de fructificación secundaria llamada «Monilia»; en primavera, sobre las momias de fruto aparecen los apotecios largamente pedicelados (fig. 1 1 - 3 8 ) . La forma de fructificación secundaria de Sclerotinia fuckelianay llamada Botrytis cinerea. destruye la uva en los años húmedos, pero en tiempo seco provoca la «podredumbre noble» de la uva madura, aumentando la proporción de azúcar (vino de uva selecta). Chlorosplenium aeruginosum. que vive saprofitamente sobre la madera de planifolios en descomposición, colorea a ésta de un verde azulado intenso. Orden 4 . 2 : Phacidiales (ind. Rhytismatales). Este grupo, que antes se reunía con el anterior, es distinto de él por el desarrollo ascolocular de los cuerpos fructíferos. Estos son planos y se abren por ranuras o grietas longitudinales. Las facidiales viven sobre lodo parásitamente. Pertenecen a este grupo (Rhytismatales) Rhytisma acerinum, que en otoño produce manchas negras en las hojas de los arces (apotecios en primavera), y Lophodermium seditiosum, que vive sobre agujas de pino. Orden 4 . 3 : Lecanorales. Constituyen la parte principal de los hongos liquénicos de las latitudes extratropicales y deben ser

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

las dos especies de Sordaria faltan los mega y microconidios, los ascogonios no forman tricógina y el apareamiento en los núcleos es partenogenético; se desarrollan peritecios autógenos. De todos modos, en mutantes es posible que se produzca también somatogamia entre micelios distintos; en el lugar de confrontación se forman entonces peritecios de cruzamiento, en cuyos ascos pueden ser observadas la pre y post-reducción.

A Fig. 11-38: A s c o m y c e t i d a e , Leotiales. Sclerotinia fructigena. A Cuer-

p o s fructíferos s o b r e m e l o c o t ó n m o m i f i c a d o (3/4x). B Fructificación secundaria, p o d r e d u m b r e d e Moniliaen u n a p e r a . El micelio f o r m a conidios en anillos c o n c é n t r i c o s (1/2x). - A: s e g ú n Honey, B: s e g ú n W. Kotte.

mencionadas otra vez al tratar de los liqúenes (2." adición a los Mycobionta). Los hongos que viven en simbiosis en el liquen forman apotecios que contienen ascos de estructura especial, en medio de paráfisis (fig. 11 -36 C) con el ápice engrosado en forma de cabezuela. Los ascos son claviformes, de pared gruesa, a veces pluriestratificada (los estratos, a diferencia de los del asco bitunicado, son iguales en elasticidad) y poseen alrededor de la abertura, en forma de poro, un rodete apical que se colorea de azul con y°d°. '®U¡ L o s ó r d e n e s s i g u i e n t e s ( 4 . 4 - 4 . 7 ) se c a r a c t e r i z a n p o r s u s c u e r p o s f r u c t í f e r o s e n f o r m a de botella ( p e r i t e c i o s ) c o n u n a a b e r t u r a apical y a s e ñ a l a d a d e s d e el p r i n c i p i o (ostíolo). C o r r e s p o n d e n al t i p o d e d e s a r r o l l o a s c o h i m e n i a l . L o s ascos forman, juntamente con numerosas hifas haploides ( p a r á f i s i s ) , u n a c a p a en e m p a l i z a d a ( h i m e n i o ) , q u e recubre la b a s e y los l a d o s de la c a v i d a d p r e f o r m a d a del c u e r p o f r u c t í f e r o (fig. 11-39 A ) . A l m a d u r a r , se a l a r g a un a s c o tras o t r o hasta q u e el á p i c e llega a la altura d e la a b e r t u r a del p e r i t e c i o , y e n t o n c e s el a s c o l a n z a de u n a v e z las o c h o e s p o r a s . L a s a l t u r a s del d i s p a r o a l c a n z a n 2 0 c m y m á s . D e s p u é s del v a c i a d o , el a s c o se retrae d e m o d o q u e el p o r o del p e r i t e c i o q u e d a libre para el a s c o s i g u i e n t e . Orden 4.4: Sphaeriales. Los ascos, de ápice truncado, de este orden poseen un rodete situado alrededor del poro apical y formado por la porción terminal del asco: el aparato apical aparece por lo común como un cierre aplanado del poro. Como ejemplo de este orden tratemos en primer lugar de Neurospora. N. sitophila y N. crassa provocan el «enmohecimiento rojo del pan» y resisten altas temperaturas (hasta 75°). Las especies de Neurospora forman en cada micelio ascogonios y células aptas para la transmisión de núcleos C?. Sirven para ceder núcleos cf a la tricógina de un ascogonio, conidios plurinucleados (megaconidios), espermacios uninucleados o microconidios, así como hifas somáticas. Los espermacios son células especializadas para estos fines, los mega y microconidios también pueden producir un tubo germinal y originar vegetativamente un nuevo micelio. La fecundación cruzada queda asegurada porque el ascogonio sólo puede ser fecundado por núcleos del participante contrario (incompatibilidad homogénica; fig. 11-19). Después de la fecundación recíproca (plasmogarnia), nacen del ascogonio, del modo ordinario, hifas ascógenas dicarióticas uncinuladas. Tienen gran importancia para la investigación genética las especies Podospora anserina, Sortiaria fimicola y S. macrospora, que en estado natural viven en el estiércol. Mientras los ascos de estas especies de Sordaria contienen 8 ascósporas, los de Podospora anserina son tetraspóreos. En Podospora anserina no hay megaconidios; los núcleos son transportados por espermacios. En

Los peritecios de las esferiales, que a menudo miden apenas 0,5 mm. suelen estar aislados, pero a veces también en grupos, que pueden estar más o menos marcadamente unidos entre sí por un entretejido de hifas (estroma). Un estroma es un soporte más o menos duro, es decir, semejante a un esclerocio, en el que están hundidos los peritecios solitarios o numerosos (entonces se trata de un cuerpo fructífero colectivo). Los peritecios de Nectria cinnaborí na están incluidos en estromas pulviniformes de un rojo de cinabrio: dichos estromas desarrollan primero conidios, luego peritecios; en las dos formas aparecen como pústulas rojas sobre ramas muertas. Nectria galligena (con conidios incoloros) vive parásitamente en las cortezas y causa el cáncer de los frutales. Las partes de corteza muertas por el hongo quedan recubiertas por un callo cicatriciai, que luego también muere, lo que conduce a que se formen excrescencias irregulares (fig. 11-39 B) y a que se produzca la muerte del árbol. De los filtrados de cultivo de GihbereUa, que parasita el arroz, se aisló la sustancia de crecimiento giberelina (v. 7.6.3). Otros géneros incluidos aquí son Cochliobolus (v. 9.3.3), Daldinia, Gaeumannomyces e Hypoxylon. Orden 4.5: Diaporthales. El poro del asco está rodeado no sólo por el rodete apical, sino también por un anillo que ópticamente se ve más denso y que se colorea bien con el azul de anilina. Los ascos a menudo se separan y finalmente son expulsados, junto con las esporas, por las aberturas del cuerpo fructífero. Por lo demás, este orden, que contiene los géneros Diaporthe, DiaportheUa, etc., es muy semejante al anterior. Los peritecios se forman dentro de masas estromáticas. Las especies, muchas veces parásitas, atraviesan con sus estromas los tejidos del hospedante, de los que por lo común sólo sobresalen algo las largas bocas de los peritecios. Endorhia parasítica fue introducida en América del Norte y allí destruyó de un modo prácticamente total las grandes poblaciones de castaños (Cas tañea dentara; v. 13.8) que existían antes; también en Europa (p. ej., en el Tesino) es muy perjudicial. Orden 4.6: Xylariales. Los estromas se convierten en grandes cuerpos fructíferos colectivos pulvinados, esféricos, claviformes o corniformes, los cuales contienen numerosos peritecios. En Xy~ Iaria hypoxylon (fig. 11 -39 C), frecuente en la madera de planifolios en descomposición. los estromas son corniformes y llevan conidios en la parte superior, blanca, y, más tarde, en la inferior, negra, peritecios. El aparato apical de los ascos es semejante al del orden anterior, con la diferencia de que el anillo apical del asco de las xilariales se colorea de azul con solución de yodo. Orden 4.7: Clavicipitales. El ápice de los ascos presenta un cuerpo hinchable hemiesférico o casi esférico, ópticamente más denso. Las ascósporas son septadas, largas, filiformes, y los ascos, en correspondencia, estrechos. Los peritecios están hundidos en estromas pedicelados, en forma de sombrero. En los dos últimos órdenes, pues, la conformación de los estromas alcanza un desarrollo análogo, hasta cuerpos fructíferos del máximo nivel (p. ej., leotiales); los cuerpos fructíferos aislados y colectivos, a pesar de su diferente origen filogenético y morfológico, son, con frecuencia, muy semejantes en su forma externa (convergencia análoga, p. ej., entre 7/7choglossum, de las helotiales, y Cordyceps, de las clavicipitales). El cornezuelo del centeno. Claviceps purpurea, crece como parásito en los carpelos jóvenes de gramíneas y forma conidios en ellos (fig. 11-40 A, B). Un líquido azucarado que segrega simultáneamente, atrae a los insectos, que transportan los conidios a otras flores. Después de consumir los tejidos del carpelo, el micelio se transforma en esclerocio (cuadro 11-3), para lo que las hifas se agrupan densamente y, sobre todo en la periferia, forman un pseudoparénquima, a base de divisiones transversales (B). Los esclerocios. duros y externamente negros, sobresalen de las glumas (C, D) y constituyen el cornezue-

Subclase: Ascomycetidae

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Fig. 11-39: A s c o m y c e t i d a e . A-B Sphaeriales. A Peritecio d e Podospora fimiseda ( 9 0 x ) . B T u m o r p r o d u c i d o p o r Nectria e n la r a m a d e u n á r b o l f r u tal ( t a m a ñ o n a t u r a l ) ; C Xylariales, Xylaria hypoxylon ( t a m a ñ o n a t u r a l ) . - A: s e g ú n C.T. I n g o l d ; B: s e g ú n B r a u n y R i e h m ; C: s e g ú n K. M á d g e f r a u . - a a s -

cos, k b z o n a d e c o n i d i o s , m f i l a m e n t o s micélicos, p perífisis, p b z o n a d e p e r i t e c i o s .

lo. Luego caen al suelo, invenían y, al llegar el tiempo de floración de las gramíneas, producen estromas con aspecto de cabezuelas rojizas, pediceladas, en las que están hundidos numerosos peritecios (E). La formación de peritecios va precedida por la copulación de ascogonios, siempre plurinucleados, y gametangios masculinos (tipo ascohimenial). Los ascos son largos y contienen 8 esporas (F), que son transportadas por el viento al estigma de las gramíneas.

d e b e a la t r a n s f o r m a c i ó n d e s u s t a n c i a s o s m ó t i c a m e n t e inactivas e n o t r a s a c t i v a s ( q u i z á d e g l u c ó g e n o en a z ú c a r ) .

Cordyceps vive como parásito sobre organismos con paredes quitinosas, p. ej.. hongos hipogeos, como Elaphomyces o también insectos, que después de la infección se ocultan en el suelo. Los estromas claviformes que se desarrollan sobre el suelo contienen, en su parte superior, numerosos peritecios. Las esporas son filiformes y ya en el asco se vuelven pluricelulares por tabicaciones transversales y se descomponen en fragmentos. Epichloe typhina parasita gramíneas: su estroma, inicialmente blanco y luego amarillo, envuelve la caña y forma primero conidios y después peritecios. Los hongos liquénicos de los órdenes Ostropales y Graphidales están emparentados con las clavicipitales. Utilidades y daños. Los esclerocios de Claviceps purpurea contienen alcaloides venenosos (ergotamina, ergotoxina), que antiguamente causaron terribles envenenamientos por consumo de cereales infectados («fuego sagrado», «fuego de San Antón»). A las mismas sustancias se debe el empleo del cornezuelo en ginecología, sobre todo como estimulante de las contracciones del parto. Por ello, los esclerocios se cultivan a gran escala, p. ej., infectando centeno cultivado. De la forma de fructificación secundaria de una especie de Cordyceps (denominada Tolypocladium inflatum) se aisló la ciclosporina. que se utiliza, entre otras cosas, en los trasplantes de órganos para impedir el rechazo de los órganos trasplantados. ( S u p e r ) o r d e n 5: D u t h i d e a l e s . En e s t e g r u p o , la p a r e d del a s c o c o n s t a de d o s c a p a s d e d i f e r e n t e e x t e n s i b i l i d a d y e s , p o r lo tanto, b i t u n i c a d a a d i f e r e n c i a d e los ó r d e n e s anteriores. L a e x t e r n a , d e l g a d a , n o e s e l á s t i c a y se r o m p e al a u m e n t a r la p r e s i ó n d e t u r g e n c i a e n el interior del asco. La interna, g r u e s a y e x t e n s i b l e , a u m e n t a la l o n g i t u d , d e m o d o q u e al a u m e n t a r la p r e s i ó n van s a l i e n d o u n a e s p o r a tras otra, las c u a l e s van t a p a n d o el p o r o apical (fig. 11-41 C ) . La e l e v a c i ó n del v a l o r o s m ó t i c o e n el interior del a s c o se

Fig. 11-40: A s c o m y c e t i d a e , Clavicipitales Claviceps purpurea. A

Pistilo d e c e n t e n o a t a c a d o (15x); e n la p a r t e inferior, c o m i e n z o d e la f o r m a c i ó n del e s d e r o c i o ; m á s a r r i b a m i c e l i o c o n c o n i d i o s ; e n el e x t r e m o s u perior, r e s t o s del e s t i g m a . B F o r m a c i ó n d e c o n i d i o s ( 3 0 0 x ) . C Espiga d e c e n t e n o con esclerocios m a d u r o s (2/3x). D Esderocio g e r m i n a d o con c u e r p o s f r u c t í f e r o s p e d i c u l a d o s (2x). E S e c c i ó n l o n g i t u d i n a l d e u n c u e r p o fructífero con n u m e r o s o s peritecios (25x). F Asco y a s c ó s p o r a ( 4 0 0 x ) . - A , B, D-F: s e g ú n R.F.Tulasne; C: s e g ú n H. S c h e n c k .

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

L o s c u e r p o s f r u c t í f e r o s , en f o r m a d e botella, c o n a b e r t u r a p r e f o r m a d a , se o r i g i n a n s e g ú n el t i p o a s c o l o c u l a r (v. A s c o m y c e t i d a e , i n t r o d u c c i ó n ) . T e n i e n d o e n c u e n t a esta d i f e r e n c i a , los c u e r p o s f r u c t í f e r o s e x t e r n a m e n t e i g u a l e s a p e ritecios reciben el n o m b r e de p s e u d o t e c i o s (fig. 11-41). Pertenecen a este grupo numerosos productores de enfermedades de las plantas. Venturia (forma conídica imperfecta: Fusicladium) ataca a los manzanos y los perales, en cuyos frutos caídos o en crecimiento produce manchas oscuras (fig. 11-42). Capnodium causa manchas negro-parduscas en las hojas; como saprofito, este hongo emplea las secreciones de las hojas o de los pulgones. Herpotrichia reviste de una maraña de hifas negro-parduscas las ramas de coniferas cubiertas de nieve en el espacio alpino y provoca la muerte de las agujas. También las especies que forman liqúenes se han producido en este ámbito de parentesco y se incluyen, con otras, en el orden de las verrucariales.

Ojeada retrospectiva sobre los ascomicetes. Dentro de los a s c o m i c e t e s q u e f o r m a n c u e r p o f r u c t í f e r o ( a s c o m i c é tidas) se han d e s a r r o l l a d o en un p r o c e s o filogenético par a l e l o ( p a r a l e l i s m o , v. 4 . 1 . 1 ) , a m e n u d o a p o y á n d o s e e n distintos p r i n c i p i o s e s t r u c t u r a l e s , f o r m a s s e m e j a n t e s , a d e c u a d a s para facilitar u n a d i s e m i n a c i ó n e f e c t i v a de las esp o r a s , c o m o , p. ej., c u e r p o s f r u c t í f e r o s c l a v i f o r m e s , e n f o r m a d e botella o de s o m b r e r o p e d i c e l a d o . El d i s t i n t o orig e n f i l o g e n é t i c o se m a n i f i e s t a p o r el tipo de d e s a r r o l l o , asc o h i m e n i a l ( p e r i t e c i o ) o a s c o l o c u l a r ( p s e u d o t e c i o ) . Si se p r e s c i n d e de las l a b u l b e n i o m i c é t i d a s y las e n d o m i c é t i d a s , q u e s o n d i s c r e p a n t e s , los a s c o m i c e t e s p r e s e n t a n u n a unif o r m i d a d básica e n el c i c l o d e d e s a r r o l l o . El a c t o sexual se p r o d u c e m u c h a s v e c e s e n a s c o g o n i o s , p o r r e c e p c i ó n de n ú c l e o s CT. L o s n ú c l e o s s e x u a l e s de los p a r t i c i p a n t e s n o se fusionan inmediatamente, sino que emigran por pares a las h i f a s a s c ó g e n a s , se m u l t i p l i c a n en e l l a s p o r d i v i s i ó n c o n j u g a d a y s ó l o se f u s i o n a n en el p r i m o r d i o j o v e n del a s c o ( = c é l u l a s t e r m i n a l e s d e las h i f a s a s c ó g e n a s ) para d a r un n ú c l e o d i p l o i d e . A s í p u e s , p l a s m o g a m i a y c a r i o g a m i a están m u y d i s t a n t e s e n el e s p a c i o y e n el t i e m p o y se e n c u e n t r a n s e p a r a d a s p o r la d i c a r i o f a s e . L a c é l u l a dicariótica f u n c i o n a l m e n t e ya e s d i p l o i d e ; s ó l o s u s n ú c l e o s a ú n se m a n t i e n e n i n d i v i d u a l i z a d o s . L o s a s c o m i c e t e s t í p i c o s son h a p l o n t e s c o n un d i c a r i ó f i t o q u e p r o c e d e de e l l o s , p e r o q u e p e r m a n e c e d e p e n d i e n t e de la g e n e r a c i ó n h a p l o i d e e n c u a n t o a la nutrición ( e x c e p c i ó n : t a f r i n o m i c é t i d a s ) . El mic e l i o h a p l o i d e , q u e suele f o r m a r a s c o g o n i o s y g a m e t a n g i o s cT, p u e d e ser c o n s i d e r a d o u n g a m e t ó f i t o , y las h i f a s a s c ó g e n a s , dicarióticas, un e s p o r ó f i t o . El e s p o r ó f i t o dicariótico t e r m i n a c o n la f o r m a c i ó n d e a s c o s ( m e i o s p o r o c i tos); en ellos se f o r m a n , d e s p u é s d e la c a r i o g a m i a y m e diante m e i o s i s , las m e i ó s p o r a s h a p l o i d e s ( = a s c ó s p o r a s ) . D e o r d i n a r i o se f o r m a n o c h o p o r a s c o , p e r o a l g u n a s e s p e cies p o s e e n a s c o s c o n una, d o s , c u a t r o o m u c h a s e s p o r a s . El p l e c t é n q u i m a d e los c u e r p o s f r u c t í f e r o s c o n s t a d e h i f a s h a p l o i d e s del g a m e t ó f i t o , e n t r e las q u e se i n t e r c a l a n las hifas d i c a r i ó t i c a s del e s p o r ó f i t o (fig. 11-32 A); las h i f a s h a p l o i d e s del g a m e t ó f i t o están m u y d e s a r r o l l a d a s . L o s a s c o g o n i o s y los g a m e t a n g i o s Cf o las c é l u l a s q u e s u m i n i s t r a n n ú c l e o s m a s c u l i n o s (es decir, m e g a c o n i d i o s , m i c r o c o n i d i o s o h i f a s s o m á t i c a s ) se f o r m a n e n el m i s m o m i c e l i o ( m o n o e c i a , fig. 11-32 B). La a u t o g a m i a se v e i m p e d i d a a m e n u d o p o r i n c o m p a t i b i l i d a d h o m o g é n i c a b i p o l a r (fig. 11-19). D e n t r o de los a s c o m i c e t e s p u e d e s e g u i r s e la red u c c i ó n de los g a m e t a n g i o s . La r e d u c c i ó n o p é r d i d a c o m pleta d e la s e x u a l i d a d se o b s e r v a e n e s p e c i e s p a r t e n o g e n é t i c a s o a u t ó g a m a s , q u e d e b e n d e s c e n d e r d e otras q u e se reproducen sexualmente.

Fig. 11-41: A s c o m y c e t i d a e , D o t h i d e a l e s . A-E Pyrenophora, P. scirpi.

A b e r t u r a del a s c o b i t u n i c a d o (400x). A Asco m a d u r o con o c h o e s p o r a s pluricelulares. B El m i s m o c o n la p a r e d externa d e s g a r r a d a y el utrículo interior a l a r g a d o . C La última e s p o r a a p u n t o d e salir. D Asco vaciado. E Espora g e r m i n a n d o . F-H Mycosphaerella, M. tulipifera (175x), desarrollo del p s e u d o t e c i o . F Estado joven c o n a s c o g o n i o ramificado. G Con a s c o s d e distintas e d a d e s . H P s e u d o t e c i o m a d u r o . - A-E: s e g ú n N. Pringsheim; F-H: s e g ú n Higgins.

Filogenia y parentesco. La derivación de los ascomicetes es discutida. Actualmente apenas se discute la derivación a partir de algas rojas (rodófitos). (Por la semejanza entre ascogonio y carpogonio de acuerdo con la forma y el desarrollo posterior después de la fecundación.) Las diferencias con respecto a los rodófitos son la ausencia de pigmentos asimiladores y, lo que es más importante, divergencias en la formación de la dicariofase, en el quimismo de la pared celular, así como en el aparato de Golgi. Está en contra de la hipótesis de tal origen filogenético el que los rodófitos, como algas muy especializadas. sólo aparecen en el Pérmico, mientras que los ascomicetes, en formas coincidentes con taxones recientes, se conocen ya desde el Carbonífero. Entre los puntos que apoyan la derivación a partir de hongos dotados de propiedades que hoy día son características de los zigo-

Clase: Basidiomycetes

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pasa en los primeros a depender en su nutrición del micelio primario haploide. En la base de los ascomicetes -después de hongos con propiedades de las tafrinomicétidas- deben de estar aquellos que tienen caracteres de las eurotiales actuales y de las pezizales inferiores (ascomicétidas). La evolución ulterior afecta sobre todo a la constitución de los ascos y de los cuerpos fructíferos.

Clase 4: Basidiomycetes

Fig. 11-42: A s c o m y c e t i d a e , D o t h i d e a l e s . Costras d e Fusicladium e n

u n a pera. - S e g ú n Kirchner y Boltshauser.

micetes y quitridiomicetes, está la gametangiogamia, que, más o menos completamente, se da ya en los primeros, y la dicariofase, que alguna vez presentan, la composición de la pared celular quitinosa y la concordancia de los glucanos (en enlace ($-1,3, (3-1,4, (3-1,6), la síntesis de la lisina por la vía del ácido aminoadipínico y el hecho de que la membrana del núcleo permanezca entera durante la división nuclear. La perdida de las células germinales activamente móviles en ascomicetes y zigomicetes, frente a los quitridiomicetes, debe entenderse como final de la adaptación a la vida terrestre. En el mismo sentido puede interpretarse el desarrollo progresivo de los cuerpos fructíferos y la tabicación de las hifas. Desde el punto de vista morfológico, los zigomicetes están más próximos a los ascomicetes y, en el aspecto bioquímico, lo están los quitridiomicetes.

El m e i o s p o r o c i s t o c a r a c t e r í s t i c o d e los b a s i d i o m i c e t e s , q u e c o m p r e n d e n u n a s 30 0 0 0 e s p e c i e s ( 3 0 % d e t o d o s los h o n g o s ) , e s el b a s i d i o , q u e d e o r d i n a r i o s e p a r a hacia el exterior, p o r e s t r a n g u l a c i ó n , c u a t r o e s p o r a s . En el basid i o , igual q u e e n el a s c o , t i e n e n lugar, i n m e d i a t a m e n t e u n a tras otra, la c a r i o g a m i a y la m e i o s i s (fig. 11 - 5 2 ) . A dif e r e n c i a del a s c o , los 4 n ú c l e o s h a p l o i d e s q u e suelen resultar d e la m e i o s i s m i g r a n al e x t r e m o de los a p é n d i c e s p e d i c e l i f o r m e s del b a s i d i o ( e s t e r i g m a s , fig. 9 ) y s ó l o e n t o n c e s se p r o d u c e la f o r m a c i ó n « e x ó g e n a » d e las basid i ó s p o r a s . El c i c l o vital, q u e p u e d e v a r i a r d e u n g r u p o de b a s i d i o m i c e t e s a o t r o , t r a n s c u r r e s e g ú n el e s q u e m a sig u i e n t e , p. ej., en las a g a r i c á c e a s : las b a s i d i ó s p o r a s germ i n a n y d a n u n m i c e l i o de c r e c i m i e n t o p r á c t i c a m e n t e i n d e f i n i d o , c o n c é l u l a s u n i n u c l e a d a s ; c o m o en los a s c o m i c e t e s d e r i v a d o s , no se f o r m a n g a m e t a n g i o s . Si se a p r o x i m a n m i c e l i o s d e t i p o d e c r u z a m i e n t o c o n t r a r i o (p. ej., + y - ) , se f u s i o n a n d o s c é l u l a s v e g e t a t i v a s q u e e n t r a n en c o n t a c t o ( s o m a t o g a m i a , fig. 11 -51 A: 3), d e m o d o q u e los d o s n ú c l e o s se a p a r e a n , sin f u s i o n a r s e . El d i c a r i o n q u e se o r i g i n a d e e s t e m o d o f o r m a un m i c e l i o i n d e p e n d i e n t e d e s d e el p u n t o de v i s t a d e la n u t r i c i ó n c o n r e s p e c t o a las h i f a s h a p l o i d e s y m o n o c a r i ó ticas. L o s b a s i d i o m i c e t e s se d i s t i n g u e n t a m b i é n de los a s c o m i c e t e s p o r los p o r o s d e los t a b i q u e s t r a n s v e r s a l e s del m i c e lio. M i e n t r a s q u e . e n los a s c o m i c e t e s , e s t o s p o r o s son simp l e s p e r f o r a c i o n e s d e l t a b i q u e , e n la m a y o r í a d e l o s b a s i d i o m i c e t e s t i e n e n f o r m a d e tonel ( « d o l í p o r o » , del l a t . dolium: t i n a j a ) y e s t á n c u b i e r t o s a l o s d o s l a d o s p o r un « p a r e n t o s o m a » (gr. parenthesis: lo i n t r o d u c i d o : soma: c u e r p o ) , f o r m a d o p o r el r e t í c u l o e n d o p l a s m á t i c o

La derivación de los ascomicetes a partir de hongos inferiores da sentido a la ordenación en la que las tafrinomicétidas y las endomicétidas se sitúan al principio. Es dudoso, sin embargo, que las uniones conjugadas, como se observan en las células copuladoras de las sacaromicetales, puedan relacionarse con los hechos correspondientes de los zigomicetes. Los caracteres de las endomicétidas, sobre todo la falta de una dicariofase, indican su posición aislada, que a veces ha sido valorada tanto que han sido separadas como una clase particular de los ascomicetes. En algunas endomicétidas, el zigoto germina dando un pequeño micelio diploide, en el que se forman los ascos. Todos los demás grupos de ascomicetes se separaron tempranamente de ellos por retraso de la cariogamia y, con ello, por la extensión cada vez mayor de la dicariofase. Esta ordenación se completa a base de antepasados con caracteres de tafrinomicétidas, que, en comparación con las ascomicétidas, son. en parte, más sencillos (falta de cuerpo fructífero), pero ya presentan una dicariofase como todos los ascomicetes y basidiomicetes restantes (el micelio dicariótico es autónomo en su nutrición). Los estados de desarrollo con aspecto de levadura indican aún relación con las endomicétidas. De aquí parten líneas de desarrollo, por un lado hacia los demás ascomicetes y, por el otro, hacia las ustomicétidas, dentro de los basidiomicetes. Mientras que en los últimos el micelio dicariótico permanece independiente.

Fig. 11 -43: Basidiomycetes. Tabique transversal d e u n a hifa d e ba-

sidiomicete, A con p o r o sencillo y B con dolíporo. - S e g ú n T. M o o r e y J.H. McAlear. - d dolíporo, p p a r e n t o s o m a , w p a r e d celular.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Entre las meiósporas de tipo de cruzamiento opuesto se forman puentes copuladores (K) - a menudo cuando aún están en los esporocistos- a través de los cuales el plasma y el núcleo de una espora emigran a la otra. En el micelio dicariótico que se desarrolla se forman conidios dicarióticos, falciformes, que son lanzados activamente como balistoconidios. Tanto el estado dicariótico como el haploide pueden multiplicarse por conidios. El trigo es atacado por Tilletia caries y produce el tizón (añublo o caries) del trigo, y Urocystis tritici ataca sus hojas. Especies de Entyloma (D) parasitan sobre todo a plantas compuestas. Tilletia caries puede ser combatida con éxito colocando las semillas infectadas en «maceraciones» hirvientes o venenosas, o bien rociándolas con sustancias que matan a las ustilagósporas que se adhieren a ellas. Como una planta de cereal contiene muchos millones de ustilagósporas. que, al trillar dicho cereal, se mezclan con la semilla e infectan a las plantas jóvenes después de la siembra (infección de las plántulas), la enfermedad puede propagarse fácilmente a muchos individuos: por eso se perdía antes hasta un 20 % (a veces incluso un 60 %) de la cosecha. A d e m á s de por los basidios, se distinguen t a m b i é n de las ustilaginales (que se tratan a c o n t i n u a c i ó n ) p o r q u e e n las ustilagósporas n o s ó l o se p r o d u c e la c a r i o g a m i a sino también, en general, la meiosis. Fig. 11-44: B a s i d i o m y c e t e s . Formas d e b a s i d i o s (750x). A Platygloea (Auriculariales). B Bourdotia (Tremellales). C Tulasnella (Tulasnellales). D Dacrymyces (Dacrymycetales). E Sistotrema (Poriales). F Hyphoderma ( P o r i a l e s ) . G Exobasidium ( E x o b a s i d i a l e s ) . H Xenasma (Protohymeniales). J Repetobasidium (Poriales). K Scleroderma (Boletales).

- S e g ú n F. Oberwinkler.

( f i g . 11-43). La pared c e l u l a r d e los b a s i d i o m i c e t e s p r e s e n t a u n a u l t r a s t r u c t u r a e s t r a t i f i c a d a l a m e l a r (v. A s comycetes, introducción). El b a s i d i o p u e d e ser d e e s t r u c t u r a s e p t a d a ( f r a g m o b a s i dio, fig. 11-44 A . B) o bien c l a v i f o r m e y u n i c e l u l a r (holob a s i d i o , fig. 11-44 F). En relación c o n esta d i f e r e n c i a d e estructura pueden distinguirse «fragmobasidiomicetes» y «holobasidiomicetes». Los r e p r e s e n t a n t e s d e la p r i m e r a d e las d o s s u b c l a s e s sig u i e n t e s se e n g l o b a b a n d e n t r o d e las H e t e r o b a s i d i o m y c e t i d a e . Sin e m b a r g o , los c a r a c t e r e s m o l e c u l a r e s y ultraestructurales sugieren un agrupamiento diferente con una o r d e n a c i ó n en p a r t e n u e v a (p. ej., A u r i c u l a r i a l e s , T r e m e llales, M i c r o b o t r y a l e s ) . L a s p a r e d e s t r a n s v e r s a l e s d e las hifas con frecuencia están atravesadas únicamente por por o s s i m p l e s (fig. 11-43 A); las f í b u l a s f a l t a n p r á c t i c a m e n te (v. H y m e n o m y c e t i d a e ) .

Subclase 1: Ustomycetidae En esta s u b c l a s e se h a n r e u n i d o los p a r á s i t o s o b l i g a d o s . Si los b a s i d i o s están t a b i c a d o s t r a n s v e r s a l m e n t e ( f r a g m o b a sidios), la d i c a r i o f a s e r e s u l t a n t e n o se m u l t i p l i c a p o r e s p o r a s d i c a r i ó t i c a s . S u s e s p e c i e s son las c a u s a n t e s d e las e n f e r m e d a d e s l l a m a d a s c a r b o n e s , ya q u e s u s e s p o r a s d a n a la parte a f e c t a d a u n « a s p e c t o c a r b o n o s o » . O r d e n 1: T i l l e t i a l e s . L o s b a s i d i o s c a r e c e n d e p a r e d e s t r a n s v e r s a l e s . En su á p i c e se f o r m a n 4 u 8 m e i ó s p o r a s a l a r g a d a s . S ó l o al s e p a r a r s e d e la « u s t i l a g ó s p o r a » se f o r m a n u n o o v a r i o s s e p t o s (fig. 11-46 J).

O r d e n 2 : U s t i l a g i n a l e s . L a s u s t i l a g í n e a s , c a r e n t e s de cuerpos fructíferos, viven c o m o parásitos, generalmente i n t e r c e l u l a r e s , e n las p l a n t a s s u p e r i o r e s y d e s a r r o l l a n e n d e t e r m i n a d o s ó r g a n o s de s u s h o s p e d a n t e s (p. e j . , raíc e s , t a l l o s , c a r p e l o s , a n t e r a s ) s u s e s p o r a s , p r o v i s t a s de u n a g r u e s a p a r e d . C o m o los h o n g o s del o r d e n a n t e r i o r , t i e n e n u n a g r a n i m p o r t a n c i a p o r los d a ñ o s q u e c a u s a n . Ustilago mayáis p r o d u c e e n las i n f l o r e s c e n c i a s del m a í z (y e n o t r a s p a r t e s ) t u m e f a c c i o n e s g r u e s a s c o m o un p u ñ o y repletas de ustilagósporas carbonosas: otras especies d e Ustilago l l e n a n , p. e j . , l o s c a r p e l o s m a d u r o s y, e n p a r t e , t a m b i é n las z o n a s p r ó x i m a s d e la e s p i g a e n la a v e n a , la c e b a d a y el t r i g o c o n s u s u s t i l a g ó s p o r a s p u l v e r u l e n t a s (p. e j . , U. avenae, c a r b ó n d e s n u d o o v o l a d o r de la a v e n a ) . En el c a r b ó n d e s n u d o de la c e b a d a (U. Iiordei) y del t r i g o (U. tritici), las u s t i l a g ó s p o r a s se f o r m a n y a a n t e s d e la a b e r t u r a d e las f l o r e s e n los c a r p e l o s j ó v e n e s y se d i f u n d e n p o r el a i r e c u a n d o las p l a n t a s e s t á n e n p l e n a f l o r a c i ó n . L l e v a d a s p o r el v i e n t o , g e r m i n a n el m i s m o a ñ o e n t r e las g l u m a s d e las f l o r e s s a n a s ( i n f e c c i ó n d e las f l o r e s ) . El m i c e l i o q u e n a c e de las b a s i d i ó s p o r a s c r e c e i n m e d i a t a m e n t e e n el g r a n o e n f o r m a c i ó n e i n v e r n a e n su embrión. Ciclo vital. De las basidiósporas con determinación bipolar (+, - ) germina siempre un micelio con aspecto de levadura; éste es haploide y sólo puede vivir saprófitamente. Es posible también cultivarlo en medios nutritivos artificiales. Si se ponen en contacto células genotípicamente diferentes (+ y - ) del micelio de gemación, se produce la fusión del contenido plasmático de las mismas (plasmogamia) a través de un tubo copulador y, luego, el apareamiento de los núcleos. Como el contenido de una célula pasa a la otra, la célula receptora se hace dicariótica; de ella resulta una hifa dicariótica, apta para atacar al vegetal hospedante. Por lo tanto, la capacidad para parasitar está limitada a la fase dicariótica. El micelio dicariótico se extiende dentro del hospedante y en determinados órganos del mismo forma las ustilagósporas, en las que se produce la cariogamia. En concreto, se pasan las siguientes etapas: el micelio dicariótico, que en algunas especies produce fíbulas (fig. 11-46 D, E), penetra en la plántula del hospedante de modo intercelular hasta el meristema apical y crece con él, al principio de modo intercelular y sin producir síntomas externos de enfermedad, hasta que en determinados lugares pasa a desarrollarse de modo intracelular. como, p. ej., en las anteras - o , en otras especies, en los carpelos-, y.

Subclase: Ustomycetidae

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modo que en cada una de las 4 células que quedan separadas por tabiques transversales se sitúa un núcleo haploide. En este estado. el tubo, que también recibe el nombre de promicelio, corresponde a un fragmobasidio septado. De éste se separan lateralmente por estrangulación las esporas haploides (los llamados esporidios, fig. B). con lo cual los núcleos hijos producidos mitóticamente vuelven al basidio. Están determinados genotípicamente como + y - en la relación 1:1. Con buena nutrición pueden irse desprendiendo nuevas basidiósporas del basidio. El ciclo de desarrollo es haplo-dicariótico; es análogo al de las levaduras haplo-diplontes. Como en las levaduras, algunas formas (p. ej.. Ustilago mayáis, el carbón del maíz, son puramente haploides. Existen también otras divergencias. Algunas formas son ya tetrapolares (fig. 11-55). Fig. 11-45: B a s i d i o m y c e t e s . Esporas e n g e r m i n a c i ó n ( 1 0 0 0 x ) . A Exidiopsis effusa c o n e s p o r a s e c u n d a r i a . B Auricularia auricula-judae 1 - 3

basidiósporas, 2 subdividida por tabiques transversales, 3 con conidios. C Pleurotus ostreatus c o n h i f a g e r m i n a t i v a . - A: s e g ú n F. O b e r w i n k l e r ; B: s e gún 0 . Brefeld.

destruyendo por completo los tejidos del hospedante, forma densos aglomerados de hifas con (linchamientos esféricos, ordenados como las perlas de un collar, los cuales están protegidos por una pared gruesa teñida de negro pardusco (E). y se desprenden de las hifas. Forman como polvo de carbón, por lo que se las llama «esporas de carbón» o ustilagósporas. Dichas esporas son homologas a jóvenes basidios, porque en ellas, como en aquéllos, se realiza la cariogamia. Pero como las ustilagósporas no representan por sí mismas un esporocisto, como los basidios. se las llama probasidios. Las ustilagósporas germinan - p o r lo común, después de invernar- dando una hifa tubular, que luego se tabica transversal mente (A. B). Se produce la meiosis de

O r d e n 3: E x o b a s i d i a l e s . L o s r e p r e s e n t a n t e s de e s t e o r d e n v i v e n c o m o p a r á s i t o s , al igual q u e las t a f r i n a l e s d e los a s c o m i c e t e s , e n los a n t ó f i t o s (en E u r o p a , s o b r e t o d o e n las e r i c á c e a s ) y n o f o r m a n c u e r p o s f r u c t í f e r o s . A m e n u d o p r o v o c a n d e f o r m a c i o n e s e n f o r m a de a g a l l a s e n p a r t e s d e la p l a n t a h o s p e d a n t e ( f i g . 11-47 A), q u e se p r o d u c e n al h i p e r t r o f i a r s e el m e s o f i l o (B). El m i c e l i o a t r a v i e s a l o s t e j i d o s d e la p l a n t a intra e i n t e r c e l u l a r m e n t e . El p a r á s i t o c r e c e h a c i a la s u p e r f i c i e del h o s p e d a n t e a t r a v é s d e los e s t o m a s o e n t r e las c é l u l a s e p i d é r m i c a s y f o r m a a l l í b a s i d i o s c a r e n t e s d e s e p t o s ( C ) . S o b r e los e s t e r i g m a s , o b t u s o s y m u y d i v e r g e n t e s , se f o r m a n u n a s b a s i d i ó s p o r a s c u r v a d a s , q u e se d e s p r e n d e n p a s i v a m e n t e y. t r a s f o r m a r s e p t o s t r a n s v e r s a l e s , g e r m i n a n d a n d o c o n i d i o s ( C ) . En c u l t i v o p u r o c r e c e n d e l a s e s p o r a s m a s a s de c é l u l a s c o n g e m a c i ó n s e m e j a n t e s a las l e v a d u r a s . B a s á n d o s e e n los c a r a c t e r e s u l t r a e s t r u c t u r a l e s y b i o q u í m i c o s , las e x o b a s i d i a l e s se h a n i n c l u i d o r e c i e n t e m e n t e , c o m o se h a h e c h o a q u í , e n t r e las u s t o m i c é t i d a s .

Fig. 11-46: U s t o m y c e t i d a e . A-H Ustilaginales. A, B Ustilago scabiosae, u s t i l a g ó s p o r a g e r m i n a d a y f o r m a c i ó n d e m e i ó s p o r a s e n el b a s i d i o c u a d r i celular (1 lOx). C Ustilago carbo, b a s i d i ó s p o r a s c o p u l a n d o ( 1 2 0 0 x ) . D Entyloma calendulae, micelio f i b u l a d o c o n n ú c l e o s a p a r e a d o s . E-G Ustilago vuijckii, f o r m a c i ó n d e u s t i l a g ó s p o r a s , u s t i l a g ó s p o r a s d i c a r i ó t i c a s y d i p l o i d e s . H Ustilago sp., u s t i l a g ó s p o r a e n g e r m i n a c i ó n e n u n a s o l u c i ó n nutritiva ( 3 5 0 x ) . J-K Tilletiales, Tilletia caries, b a s i d i o n a c i d o d e la u s t i l a g ó s p o r a , c o n c u a t r o p a r e s d e m e i ó s p o r a s a p i c a l e s ( 3 0 0 x ) . K T. caries, d o s b a s i d i ó s p o r a s c o p u l a -

d a s , d e s a r r o l l a n d o el m i c e l i o d i c a r i ó t i c o , c o n c o n i d i o ( 6 5 0 x ) . - A, B: s e g ú n R.A. H a r p e r ; C, K: s e g ú n F. R a w i t s c h e r ; D: s e g ú n W . S t e m p e l l ; E-G: s e g ú n R. Seyfert; H, J: s e g ú n 0 . B r e f e l d . - k c o n i d i o , s m e i o s p o r a .

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

la v i d a p a r á s i t a s o b r e ó r g a n o s h e r b á c e o s , en general d e v i d a corta, d e plantas s u p e r i o r e s - c a r e c e n d e c u e r p o s f r u c t í f e r o s a p a r e n t e s . Se c a r a c t e r i z a n p o r u n a gran v a r i e d a d de e s p o r a s (en el ciclo de d e s a r r o l l o c o m p l e t o 5 clases de esp o r a s ; fig. 11-50), q u e se p r e s e n t a n en s u c e s i ó n regular u n i d a a la a l t e r n a n c i a d e f a s e s n u c l e a r e s y a m e n u d o a la a l t e r n a n c i a de h o s p e d a n t e s . C o m o e j e m p l o típico p u e d e d e s c r i b i r s e el

Ciclo del desarrollo de la r o y a del trigo (Puccinia graminis), m u y c o m ú n : las b a s i d i ó s p o r a s g e r m i n a n e n p r i m a v e ra s o b r e las h o j a s del a g r a c e j o (Berberís). S u s t u b o s germ i n a t i v o s p e n e t r a n en ellas y f o r m a n un m i c e l i o p a r á s i t o intercelular, cuyas células son uninucleadas haploides. L o s m i c e l i o s , p r o c e d e n t e s c a d a u n o de u n a b a s i d i ó s p o r a . f o r m a n c e r c a d e la s u p e r f i c i e s u p e r i o r d e las h o j a s picnid i o s s u b e p i d é r m i c o s e n f o r m a de j a r r o ( t a m b i é n l l a m a d o s e s p e r m o g o n i o s ) y c e r c a d e la e p i d e r m i s f o l i a r i n f e r i o r c o m p l e j o s r e d o n d e a d o s d e h i f a s , los p r i m o r d i o s d e los e c i d i o s . L o s p r i m e r o s son la parte d e m i c e l i o q u e p r o d u c e n ú c l e o s s e x u a l e s ; los últimos, la z o n a e n q u e las l l a m a d a s c é l u l a s b a s a l e s r e c i b e n n ú c l e o s s e x u a l e s p a r a constituir un d i c a r i o n . P i c n i d i o s y p r i m o r d i o s d e los e c i d i o s se d e s a r r o llan e n el m i s m o m i c e l i o , q u e p u e d e actuar, p u e s , lo m i s m o c o m o d a d o r q u e c o m o r e c e p t o r de n ú c l e o s . Sin e m b a r g o , la a u t o g a m i a e s t á e x c l u i d a p o r la d i f e r e n c i a c i ó n b i p o l a r d e las b a s i d i ó s p o r a s y de los m i c e l i o s (+, - ) que proceden de ellas (incompatibilidad bipolar). Fig. 1 1 - 4 7 : U s t o m y c e t i d a e , E x o b a s i d i a l e s , Exobasidium vaccinii. A Vaccinium vitis-idaea con tres h o j a s a t a c a d a s por Exobasidium (2/3x).

B Sección transversal d e u n a hoja a t a c a d a ; a la izquierda, disposición normal d e los tejidos foliares; a la d e r e c h a , estructura hipertrofiada a c o n s e cuencia del a t a q u e del h o n g o (60x). C Micelio q u e sale al exterior a trav é s d e l a s c é l u l a s d e la e p i d e r m i s , c o n b a s i d i o s y g e r m i n a c i ó n d e b a s i d i ó s p o r a s (330x). - A: s e g ú n K. M á g d e f r a u ; B: s e g ú n M. W o r o n i n ; C: s e g ú n F. Oberwinkler.

Subclase 2: U r e d o m y c e t i d a e A esta s u b c l a s e p e r t e n e c e n p a r á s i t o s q u e n o s u e l e n f o r m a r cuerpos fructíferos. Es característica una marcada dicariofase producida por dicariósporas (uredósporas), que p r e c e d e a la f o r m a c i ó n d e f r a g m o b a s i d i o s t e t r a c e l u l a r e s y t a b i c a d o s t r a n s v e r s a l m e n t e (fig. 11-49 D, F). E s t o s surgen siempre de probasidios esféricos, que frecuentemente n o a p a r e c e n en las d e m á s s u b c l a s e s d e b a s i d i o m i c e t e s (p. ej., d e n t r o d e las u s t o m i c é t i d a s , e n las tiletiales y las e x o b a s i d i a l e s ; d e n t r o de las h i m e n o m i c é t i d a s , e n p r i m e r lug a r ) . L o s v a r i o s m i l l a r e s d e e s p e c i e s q u e a b a r c a esta c l a s e son los c a u s a n t e s d e las tan e x t e n d i d a s r o y a s . O r d e n 1: U r e d i n a l e s . r o y a s . V i v e n c o m o p a r á s i t o s , s o b r e t o d o en los e s p a c i o s i n t e r c e l u l a r e s , sin m a t a r los t e j i d o s a f e c t a d o s , p e r o i n t r o d u c e n h a u s t o r i o s e n las c é l u l a s del h o s p e d a n t e (fig. 11-48 A ) . El m i c e l i o rara v e z se e x t i e n d e p o r toda la p l a n t a (Uromyces pisi), p o r lo c o m ú n s ó l o se d i f u n d e p o r las c e r c a n í a s del p u n t o d e i n f e c c i ó n . En las hifas d i c a r i ó t i c a s n o h a y f í b u l a s . L o s c a r a c t e r e s s i g u i e n t e s c o i n c i d e n c o n los p r o p i o s d e los a s c o m i c e t e s : heterotalia bipolar, e s p e r m a c i o s e h i f a s r e c e p t o r a s c o m o ó r g a n o s sex u a l e s , p o r o s de los s e p t o s s i m p l e s , f o r m a s d e f r u c t i f i c a c i ó n s e c u n d a r i a bien c o n s t i t u i d a s . Si se p r e s c i n d e d e a l g u nas e x c e p c i o n e s , las u r e d i n a l e s - d e b i d o a su a d a p t a c i ó n a

Las h i f a s d i c a r i ó t i c a s se f o r m a n a partir d e las c é l u l a s bas a l e s d e los p r i m o r d i o s del e c i d i o c u a n d o éstas h a n recibid o u n n ú c l e o p o r u n a de las d o s v í a s p o s i b l e s . En el transp o r t e de n ú c l e o s por e s p e r m a c i o s , los m e n c i o n a d o s p i c n i d i o s d e s e m p e ñ a n un i m p o r t a n t e p a p e l . Su c u e r p o mic e l i a n o p l e c t e n q u i m á t i c o , en f o r m a d e j a r r o , d e s g a r r a , al m a d u r a r , la e p i d e r m i s s u p e r i o r d e la h o j a del a g r a c e j o a f e c t a d a y e n ésta a p a r e c e c o m o u n a p ú s t u l a a m a r i l l e n t a (fig. 11-48 A); a d e m á s d e h i f a s e s t é r i l e s en la b o c a del pien i d i o (perífisis), en el c e n t r o a p a r e c e n h i f a s cortas, d e n s a m e n t e a p r e t a d a s , q u e s e p a r a n p e q u e ñ o s e s p e r m a c i o s elípticos u n i n u c l e a d o s (las llamadas pienósporas; fig. 11-48 D). En u n a s o l u c i ó n nutritiva, é s t a s d e s a r r o l l a n un c o r t o t u b o g e r m i n a l , p e r o n o son c a p a c e s de i n f e c t a r u n a h o j a sana; su f u n c i ó n e s m á s bien la de p a s a r su n ú c l e o a las llamad a s h i f a s r e c e p t o r a s . É s t a s (fig. 11-48 A: e h ) son r a m i f i c a c i o n e s d e l m i c e l i o h a p l o i d e , q u e s o b r e s a l e n d e la e p i d e r m i s de la h o j a e n t r e las c é l u l a s e p i d é r m i c a s y los p i c n i d i o s ; n o p r e s e n t a n t a b i q u e s t r a n s v e r s a l e s . L o s esperm a c i o s s ó l o se f u s i o n a n c o n las h i f a s r e c e p t o r a s del tipo d e c r u z a m i e n t o o p u e s t o (+ x - ) , lo cual e s posible sin dif i c u l t a d en u n a i n l é c c i ó n m i x t a (+, - ) . A d e m á s , los picnid i o s s e g r e g a n néctar, q u e e s b u s c a d o p o r los insectos, q u e t r a n s p o r t a n los e s p e r m a c i o s a otras h o j a s q u e p u e d e n hab e r s i d o i n f e c t a d a s c o n el o t r o tipo de c r u z a m i e n t o . El n ú c l e o que penetra e n las hifas receptoras migra (a las hifas adyacentes) de célula en célula a través de las perforac i o n e s de los tabiques transversales hasta el primordio del ecidio, e n el que constituye el e s t a d o dicariótico en las células basales. En la s e g u n d a posibilidad de transporte de núcleos, que se realiza en otras uredinales, por s o m a t o g a m i a se f u s i o n a n h i f a s simples + y - en el tejido del hospedante, en el c a s o de q u e se h a y a p r o d u c i d o una infección mixta. Las células basales, ya dicarióticas, del p r i m o r d i o del ecidio se desarrollan para formar e c i d i o s e n f o r m a de copa, teñidos de color a n a r a n j a d o vivo, q u e atraviesan el e n v é s foliar, y en los

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Fig. 11-48: U r e d o m y c e t i d a e , Uredinales. A, B Puccinia graminis. A Picnidio s o b r e Berberís (140x), e n s e c c i ó n l o n g i t u d i n a l . B Ecidio s o b r e Berberís ( 1 4 0 x ) . C Gymnosporangium clavariaeforme. Picnidio s o b r e u n a h o j a d e Crataegus r o m p i e n d o la e p i d e r m i s del h a z ( 4 5 0 x ) . D Peridermium strobi s o l t a n d o los e s p e r m a c i o s u n i n u d e a d o s ( 1 2 0 0 x ) . E Phragmidium speciosum, célula b a s a l (b) c o n u n p u e n t e d e c o p u l a c i ó n ( 1 2 0 0 x ) . F Phragmidium violaceum, e c i d i ó s p o r a m a d u r a ( 8 0 0 x ) . - A: s e g ú n A.H.R. Buller; B: s e g ú n H. S c h e n c k ; C: s e g ú n V.H. B l a c k m a n ; D: s e g ú n R.H. Colley; E: s e g ú n H. Christ-

m a n n ; F: s e g ú n V.H. B l a c k m a n . - a, y a ¡ e c i d i ó s p o r a s dicarióticas, a k c a d e n a s d e e c i d i ó s p o r a s dicarióticas, b c é l u l a s b a s a l e s , e e p i d e r m i s , e h h i f a s receptivas, h h a u s t o r i o s , m micelio i n t e r c e l u l a r h a p l o i d e , p perífisis, p p p s e u d o p e r i d i o , p z c é l u l a s d e la e m p a l i z a d a , c o n h h a u s t o r i o s , s e s p e r m a c i o s , z, y iJ células intermedias.

que se f o r m a n n u m e r o s a s c a d e n a s de ecidiósporas dicarióticas. Estas cadenas suelen constar de una alternancia de auténticas esporas y d e p e q u e ñ a s células intermedias que lueg o se mucilaginizan y desaparecen (fig. 11-48 E: z / z j . En a l g u n o s g é n e r o s (p. ej., Puccinia), las esporas superiores (por tanto, terminales) de cada cadena y todas las de las cadenas periféricas pierden su carácter de esporas y se sueldan entre sí f o r m a n d o una envoltura resistente (pseudoperidio. fig. 11 -48 B: pp). Por la presión de las n u e v a s células q u e se van f o r m a n d o en la base de las cadenas (en Puccinia graminis, m á s de 10 0 0 0 en un ecidio), el pseudoperidio y la epidermis se desgarran, con lo q u e las esporas, al principio angulosas por d e f o r m a c i ó n debida a la presión recíproca, y luego redondeadas, son d i s e m i n a d a s por el viento. C o n el c a m b i o d e f a s e n u c l e a r ( h a p l o i d e - d i c a r i ó t i c a ) se altera t a m b i é n el c o m p o r t a m i e n t o c o m o parásito. Las ecid i ó s p o r a s sólo g e r m i n a n sobre c e r e a l e s y g r a m í n e a s silv e s t r e s ( c a m b i o d e h o s p e d a n t e ) . Su t u b o g e r m i n a t i v o penetra por los e s t o m a s en los t e j i d o s del s e g u n d o h o s p e dante y se d e s a r r o l l a d a n d o un m i c e l i o intercelular, local-

m e n t e limitado, d i c a r i ó t i c o , pero d e s p r o v i s t o d e fíbulas, el cual p r o n t o p a s a a realizar una activa p r o d u c c i ó n de conid i o s d i c a r i ó t i c o s , q u e , en este caso, se llaman u r e d ó s p o ras (fig. 11-49 E). Estas u r e d ó s p o r a s se f o r m a n aisladas a partir de las c é l u l a s t e r m i n a l e s h i n c h a d a s d e sus soportes, en p e q u e ñ o s r e c i p i e n t e s en f o r m a d e línea, de color d e her r u m b r e (de a h í el n o m b r e d e r o y a ) , los c u a l e s desgarran la e p i d e r m i s del h o s p e d a n t e . A ellas se d e b e la p r o p a g a c i ó n del h o n g o en v e r a n o (transporte a o t r o s individuos del m i s m o h o s p e d a n t e p o r « e s p o r a s estivales»). C a d a ured o s o r o particular f o r m a m u c h a s u r e d ó s p o r a s y una planta a t a c a d a , m i l l o n e s d e ellas. Estas infectan otras plantas de cereales, en las q u e , a las tres s e m a n a s d e la infección, se f o r m a n ya n u e v o s u r e d o s o r o s . De e s t e m o d o la e n f e r m e dad se p r o p a g a m u y r á p i d a m e n t e y a g r a n d e s distancias. Hacia el o t o ñ o , el m i c e l i o d i c a r i ó t i c o p r o d u c e otra f o r m a de e s p o r a , las t e l e u t ó s p o r a s bicelulares (fig. 11-49 A: t, C), en los u r e d o s o r o s o en otros lugares. En las células de estas e s p o r a s , los p a r e s d e n ú c l e o s se f u s i o n a n e n t r e sí (car i o g a m i a ) . L a s t e l e u t ó s p o r a s tienen pared g r u e s a , resisten

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

B

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Fig. 11-49: U r e d o m y c e t i d a e , Uredinales. A-D Puccinia graminis. A G r u p o d e u r e d ó s p o r a s (u) m e z c l a d a s c o n u n a t e l e u t ó s p o r a t u b u l a r d e p a r e d

g r u e s a (t). B U r e d ó s p o r a g e r m i n a n d o (A, B 3 0 0 x ) . C S e c c i ó n t r a n s v e r s a l d e u n a c a ñ a d e t r i g o c o n un t e l e u t o s o r o ( 1 5 0 x ) . D T e l e u t ó s p o r a bicelular germ i n a n d o c o n d o s b a s i d i o s ( 3 0 0 x ) . E Phragmidium rubí. Porción m a r g i n a l d e u n u r e d o s o r o c a s i m a d u r o dicariótico, d e s p u é s d e a t r a v e s a r la e p i d e r m i s (e), q u e s e v e l e v a n t a d a h a c i a la i z q u i e r d a , d e la p l a n t a h o s p e d a n t e ; e s p o r a s e n d i f e r e n t e s e s t a d o s d e d e s a r r o l l o ( 5 6 5 x ) . F-G T e l e u t ó s p o r a s ( 5 0 0 x ) . F Uromyces appendiculatus, unicelular, c o n el b a s i d i o ( n o s e h a n d i b u j a d o los n ú c l e o s ) . G Phragmidium violaceum; la célula Inferior t o d a v í a dicariótica, las d o s s u p e r i o r e s c o n l o s n ú c l e o s ya f u s i o n a d o s . - A, B: s e g ú n A. d e Bary; C: s e g ú n F. Tavel; D, F: s e g ú n L.R. T u l a s n e . E: s e g ú n P. S a p p i n - T r o u f f y ; G: seg ú n V.H. B l a c k m a n . - e e p i d e r m i s , k p o r o s g e r m i n a l e s , p paráfisis, t t e l e u t ó s p o r a , u u r e d ó s p o r a .

la s e q u e d a d y el f r í o y p u e d e n p a s a r u n p e r í o d o de r e p o s o invernal. En la p r i m a v e r a s i g u i e n t e , c a d a u n a d e las d o s c é l u l a s d i p l o i d e s (= p r o b a s i d i o s ) d e u n a t e l e u t ó s p o r a p r o d u c e , m e d i a n t e m e i o s i s , a partir de un p o r o g e r m i n a t i v o p r e f o r m a d o (fig. 11-49 D: k) un b a s i d i o t u b u l a r (l'igs. D. F). E n t r e los c u a t r o n ú c l e o s h a p l o i d e s se intercalan tabiq u e s t r a n s v e r s a l e s y de c a d a u n a d e las c u a t r o c é l u l a s brota u n a b a s i d i ó s p o r a ( m e i ó s p o r a ) , en la q u e e n t r a un núc l e o (fig. D). L a s b a s i d i ó s p o r a s son e x p e l i d a s y l l e v a d a s p o r el v i e n t o al p r i m e r h o s p e d a n t e : el a g r a c e j o . C o n ello se cierra el c i c l o d e d e s a r r o l l o , e n el cual se s u c e d e n basid i ó s p o r a s m o n o c a r i ó t i c a s h a p l o i d e s (1) y e s p e r m a c i o s h a p l o i d e s (2), e c i d i ó s p o r a s (3) y u r e d ó s p o r a s (4) dicarióticas, a s í c o m o t e l e u t ó s p o r a s (5), i n i c i a l m e n t e dicarióticas, l u e g o d i p l o i d e s : p o r lo tanto, c i n c o clases d i s t i n t a s d e esp o r a s en total. En las llamadas euf'ormas o eutipos, el ciclo expuesto es completo y se desarrolla con alternancia de generaciones. La fase esporofítica dicariótica domina sobre el gametófito haploide; esta ten-

dencia se acentúa gracias a la repetida formación de uredósporas (fig. 11 -50), más raramente de ecidios (Cronartium sp.). Al lado de especies con cambio de hospedante obligado (heteroecia) y sucesión regular de fases haploides y dicarióticas, hay también otras en las que el ciclo vital se completa sobre un único hospedante (autoecia ). El ciclo puede simplificarse por supresión de unas u otras formas de esporas; pueden faltar; las ecidiósporas (braquitipo, p. ej., Uromyces fahae); ecidiósporas y uredósporas, con reposo de las teleutósporas (microtipo, p. ej., Tranzschelia fusca) o sin reposo de las mismas (leptotipo, p. ej., Puccinia malvacearum)\ las uredósporas (opsístipo. p. ej., Gymnosporangium juniperinum); uredósporas y teleutósporas (endotipo, p. ej., Endophyllum sempervivi); ecidiósporas, teleutósporas y basidiósporas (royas imperfectas). Siempre se conserva una dicariofase bien constituida. En regiones con período de vegetación cono tienen ventaja los tipos de ciclo corto, limitados a un hospedante. La roya del guisante (Uromycespisi) se incluye, como la de los cereales, en las euformas: los picnidios y ecidios se presentan en las lechetreznas (Euphorbia cyparissias y congéneres). Las plantas atacadas no se ramifican, forman hojas amarillentas, cortas y grue-

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atraviesan la epidermis del mismo modo que los uredosoros, a veces en superficies de extensión considerable (tipo Caeoma). Los recipientes de teleutósporas gelatinosos y elevados como un pedicelo de especies de Gymnosporangium o las estructuras columnares de especies de Cronartium, en las que se contienen cadenas de teleutósporas. representan comienzos de formación de cuerpos fructíferos. Filogenia. Las royas son un grupo fllogenéticamente muy antiguo; ya existían en el Carbonífero como parásitos de helechos. Las uredinales que forman basidios y las tafrinomicétidas ascógenas tienen posiblemente una raíz filogenética común. Sus antepasados comunes deben de haber desarrollado el dicarion autónomo respecto a la nutrición. También en las tafrinomicétidas, los representantes que parasitan helechos indican la gran edad del grupo. En el Mesozoico, las uredinales se extendieron a las gimnospermas, sobre todo coniferas, y, finalmente, a partir del Cretácico superior, pasaron a las angiospermas. Con la extensión a los climas fríos se originaron probasidios resistentes, es decir, teleutósporas provistas de paredes gruesas.

invernación

L a s r o y a s p r o d u c e n e n f e r m e d a d e s t e m i b l e s . En e s p e c i a l , la c o s e c h a de c e r e a l e s resulta c o n s i d e r a b l e m e n t e a f e c t a d a (a v e c e s hasta el 2 5 % , p e r o en g e n e r a l , n o m u c h o m á s d e un 5 %). Puccinia graminis está d i f u n d i d a p o r t o d o el m u n d o ; a v e c e s r e c i b e el n o m b r e de r o y a n e g r a p o r el c o lor o s c u r o d e s u s t e l e u t ó s p o r a s ; a t a c a a t o d o s los c e r e a l e s y a m u c h a s g r a m í n e a s silvestres. En E u r o p a central prod u c e m e n o s d a ñ o s q u e e n las r e g i o n e s c á l i d a s , p o r q u e en éstas el d e s a r r o l l o del h o n g o , q u e e s r e l a t i v a m e n t e t e r m ó filo, se d a c o n m a y o r r a p i d e z . E n E u r o p a central e s partic u l a r m e n t e t e m i b l e la r o y a a m a r i l l a . P. striiformis, c o n u r e d o s o r o s de un n a r a n j a a m a r i l l e n t o claro, la c u a l c a u s a e p i d e m i a s s o b r e t o d o en el trigo, p e r o t a m b i é n e n la c e b a d a y el c e n t e n o y e n distintas g r a m í n e a s silvestres; n o se c o n o c e su h o s p e d a n t e i n t e r m e d i o ; P. coronara, de la a v e na y o t r a s g r a m í n e a s , tiene c o m o h o s p e d a n t e i n t e r m e d i o a Rhamnus cathartica\ P. hordei. de la c e b a d a , f o r m a los e c i d i o s e n e s p e c i e s d e Ornithogalum.

cambio de hospedante

Puccinia

I Fig. 11-50: U r e d o m y c e t i d a e , Uredinales. E s q u e m a del desarrollo d e Puccinia graminis. Fase h a p l o i d e : lineas rojas; f a s e dicariótica: lineas

n e g r a s dobles; f a s e diploide: líneas n e g r a s g r u e s a s . F i n a m e n t e p u n t e a d o , agracejo c o m o hospedante; p u n t e a d o grueso, gramínea como hospedante (v. figs. 1 1 - 4 8 , 1 1 - 4 9 ) . - A e c ecidio, B célula basal, Pyc picnidio, R! división r e d u c t i v a , So s o m a t o g a m i a , Sp f e c u n d a c i ó n por e s p e r m a c i o s , T s o r o d e t e l e u t ó s p o r a s (en t o d o s los c a s o s se r e p r e s e n t a r e d u c i d o el n ú m e r o d e e s p o r a s c o m o en U), U s o r o d e u r e d ó s p o r a s .

sas, y generalmente no llegan a florecer. Las uredósporas y teleutósporas (en este caso unicelulares) se desarrollan en las hojas del guisante (Pisum sativum) y en especies de Lathyrus. El desarrollo de la roya de la judía (Uromyces phaseoli) es autoico. Los picnidios y ecidios aparecen en verano, en lugares de la hoja algo hipertrofiados y ondulados. Las ecidiósporas infectan otra vez hojas de judía, sobre las que, en otoño, se forman las uredósporas y, finalmente, las teleutósporas. Igualmente se comportan las especies del género Phragmidium (fig. 11-49 E), que parasitan hojas de rosáceas. Los ecidios no están envueltos, como en la roya de los cereales, por un pseudoperidio, sino que las cadenas de ecidiósporas

C o n ello no se agota el n ú m e r o d e las royas de los cereales. Otras e s p e c i e s de Puccinia viven sobre los espárragos, la zanahoria, la cebolla, el grosellero y otras plantas cultivadas; especies de Uromyces atacan a los guisantes, las j u d í a s y los tubérculos d e remolacha; Gymnosporangium, las hojas del peral. Se incluyen en otras familias de uredíneas Melampsora lini, la roya autoica del lino, que d a ñ a las fibras liberianas de dicha planta, y las plagas forestales Melampsorella caryophyllacearum (escobones y t u m o r e s en el abeto, uredósporas y teleutósporas e n cariofiláceas) y Cronartium ribicola (su generación ecídica d a ñ a a Pinas strobus y a m e n u d o lo lleva a la muerte; los ecidios aparecen c o m o grandes pústulas en la corteza; alternancia de hospedante c o n Pibes). La e s p e r a n z a d e e l i m i n a r las p l a g a s c o n d o b l e h o s p e d a n t e p o r d e s t r u c c i ó n del h o s p e d a n t e i n t e r m e d i o s ó l o se ha c u m p l i d o d e m o d o m u y l i m i t a d o , p o r q u e , en la gran m a yoría de las e s p e c i e s , las u r e d ó s p o r a s t a m b i é n p u e d e n inv e r n a r o bien infectan ya e n o t o ñ o a las plantas j ó v e n e s de los c e r e a l e s de i n v i e r n o , a s í c o m o d i s t i n t a s g r a m í n e a s cult i v a d a s (en la r o y a a m a r i l l a , e n t r e o t r a s , los Agropyron; a d e m á s , el v i e n t o p u e d e llevar u r e d ó s p o r a s de países lejan o s ( i n c l u s o a t r a v e s a n d o los A l p e s ) . C o m o el e m p l e o d e f u n g i c i d a s q u í m i c o s está s o m e t i d o a crítica, se intenta sel e c c i o n a r r a z a s resistentes a las r o y a s , lo q u e , sin e m b a r go, topa c o n d i f i c u l t a d e s , p o r q u e de c a d a e s p e c i e de roya e x i s t e un g r a n n ú m e r o de razas f i s i o l ó g i c a s , en g e n e r a l i m p o s i b l e s d e d i s t i n g u i r p o r la m o r f o l o g í a , q u e están es-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

p e c i a l i z a d a s e n d i s t i n t a s c l a s e s de plantas c u l t i v a d a s y se van o r i g i n a n d o d e n u e v o p o r m u t a c i ó n y r e c o m b i n a c i ó n e n los c r u z a m i e n t o s . Tal f o r m a c i ó n de r a z a s e n los h o n g o s p a t ó g e n o s a l c a n z a gran i m p o r t a n c i a e n f i t o p a t o l o g í a , p u e s hace q u e el t r a b a j o de s e l e c c i ó n d e tipos r e s i s t e n t e s n o termine nunca. Aquí hay que situar las Septobasidiales, que viven asociadas a cochinillas (¿simbiosis?). A partir de los datos ultraestructurales y de análisis del DNA. se han de incluir aquí, en vez de entre las ustomicétidas, los carbones de las anteras de las cariofiláceas. Las especies del género Microbotryum (Microbotryales) llenan las anteras del hospedante con ustilagósporas de color violeta negruzco, que ocupan el lugar del polen. Las plantas femeninas de las collejas (Silene alba y S. dioica), al ser infectadas por el hongo, producen anteras, en las que se forman las esporas de éste.

Subclase 3: H y m e n o m y c e t i d a e E n esta s u b c l a s e s u e l e f o r m a r s e un c u e r p o f r u c t í f e r o , e s decir, un a g l o m e r a d o de h i f a s visible m a c r o s c ó p i c a m e n t e s o b r e el q u e se d i s p o n e n los b a s i d i o s en e m p a l i z a d a (por tanto, f o r m a n d o u n h i m e n i o ) . L a s f a s e s de su d e s a r r o l l o c o i n c i d e n c o n las d e las a g a r i c a l e s ; en los s e p t o s d e las hifas se f o r m a n c o n f r e c u e n c i a f í b u l a s (fig. 11-51). En el c i c l o vital q u e c o r r e s p o n d e a t o d o s los b a s i d i o m i c e tes que f o r m a n cuerpos fructíferos de m o d o semejante (fig. 11-51), se f u s i o n a n ( s o m a t o g a m i a ) h i f a s de c é l u l a s u n i n u c l e a d a s h a p l o i d e s , p r o c e d e n t e s de b a s i d i ó s p o r a s , y d a n l u g a r a un m i c e l i o d i c a r i ó t i c o , e n g e n e r a l p r o v i s t o d e f í b u l a s (fig. 4 - 6 ) . La f u s i ó n d e los tipos d e c r u z a m i e n t o está c o n t r o l a d a g e n é t i c a m e n t e . Incompatibilidad bipolar y tetrapolar: en algunos basidiomicetes, el cruzamiento no es bipolar, regulado por un factor (el par de alelos + y - ) , sino tetrapolar y regulado por dos factores que mendelean independientemente uno del otro. Los alelos de un factor se denominan A, y A2, los del otro, 6 , y By Por lo tanto, el núcleo diploide del zigoto contiene AJA, y (!) BJB2. Después de la meiosis, las basidiósporas de un cuerpo fructífero son de los cuatro tipos: Aft^AJi,, AtB„ o A.Br Sólo los cruzamientos con factores A y B dan lugar a un micelio dicariótico (generalmente con fíbulas en los septos de las hifas); así, AlBl x AJB, son compatibles, y, en cambio, Afi, x A,BI o A,Bt x Afi, son incompatibles (fig. 11-55). Se habla entonces de incompatibilidad homogénica tetrapolar: ésta hace que. en realidad, al confrontarse hifas monocarióticas haploides. procedentes de las esporas de un cuerpo fructífero, se produzcan sólo micelios fibulados en un 25 % de los casos. La recombinación genética de núcleos de origen geográfico distinto resulta favorecida por el fenómeno de la alelia múltiple, porque entonces intervienen otros alelos, p. ej., Afi, y A Jir Cruzamientos con los factores AJA, o BJB. xA/A^o BJB4 (p. ej., AIBI X AJB) son 100 % compatibles. El mecanismo de la incompatibilidad bipolar o tetrapolar. que suele estar unido a la alelia múltiple, favorece la fecundación cruzada (outbreeding), y el efecto de la incompatibilidad tetrapolar (25 % : 100 %) es más fuerte que el de la bipolar (50 % : 100 %). Mientras que, en los ascomicetes, sólo existe incompatibilidad bipolar, en los basidiomicetes el mecanismo tetrapolar se ha extendido progresivamente. L a s f í b u l a s s o n h o m o l o g a s a los u n c í n u l o s d e los a s c o m i cetes. R e c i b e n t r a n s i t o r i a m e n t e u n o d e los d o s n ú c l e o s hij o s , q u e se o r i g i n a n e n la d i v i s i ó n de la c é l u l a , a n t e s de q u e e m i g r e a la h i f a o r i g i n a r i a (fig. 11-51 : 5 - 7 ) .

El p r o c e s o de f o r m a c i ó n d e f í b u l a s se repite a c a d a división celular, de m o d o q u e se f o r m a un « m i c e l i o f i b u l a d o » , ricam e n t e r a m i f i c a d o , d i c a r i ó t i c o en t o d a s s u s c é l u l a s y provisto d e u n a fíbula j u n t o a c a d a t a b i q u e transversal (fig. 11 5 1 : 8 , 9). El dicarion q u e así se c o n s t i t u y e , a d i f e r e n c i a del d e los a s c o m i c e t e s , e s c a p a z d e tener vida a u t ó n o m a ; p u e d e c r e c e r d u r a n t e a ñ o s e n tierra, e n la m a d e r a y en otros sustratos y realizar i n n u m e r a b l e s d i v i s i o n e s celulares con división c o n j u g a d a de los n ú c l e o s , hasta q u e , b a j o la inf l u e n c i a de c o n d i c i o n e s aún d e s c o n o c i d a s , se desarrollan cuerpos fructíferos mediante formación de aglomerados de hifas. A d i f e r e n c i a d e los a s c o m i c e t e s (fig. 11-32), el c u e r p o f r u c t í f e r o de los b a s i d i o m i c e t e s está constituido e x c l u s i v a m e n t e por h i f a s dicarióticas (fig. 11-51). A s í pues, su origen n o está u n i d o , c o m o e n a q u e l l o s , c a d a vez de n u e v o a los p r o c e s o s s e x u a l e s d e la p l a s m o g a m i a . En los b a s i d i o m i c e t e s , ésta se p r o d u c e u n a sola v e z para constituir un d i c a r i o n , de o r d i n a r i o plurienal, el cual, a diferencia de los a s c o m i c e t e s , p u e d e f o r m a r c u e r p o s f r u c t í f e r o s durante años. En la s u p e r f i c i e o en el interior del c u e r p o f r u c t í f e r o (por lo c o m ú n en su cara inferior), las c é l u l a s terminales, h i n c h a d a s c o m o c l a v a s o m a z a s , de las h i f a s dicarióticas, se o r d e n a n e n h i m e n i o s d i s p u e s t o s en e m p a l i z a d a (fig. 1151 B); s ó l o e n estas células terminales, los j ó v e n e s basidios, se f u s i o n a n los d o s n ú c l e o s ( c a r i o g a m i a , fig. 11-52: 6), d e s p u é s d e lo cual i n m e d i a t a m e n t e se d a la m e i o s i s y se f o r m a n c u a t r o m e i ó s p o r a s h a p l o i d e s , las b a s i d i ó s p o r a s . L o s m i c e l i o s h a p l o i d e s q u e resultan de las b a s i d i ó s p o r a s c o r r e s p o n d e n al g a m e t ó f i t o ; el m i c e l i o dicariótico p r o c e d e d e ellos p o r c o p u l a c i ó n .

Ai desarrollarse las basidiósporas. los extremos de los e s t e r i g m a s se h i n c h a n para f o r m a r el s á c u l o de las e s p o r a s (fig. 11-52: 8). U n o de los c u a t r o n ú c l e o s h a p l o i d e s va a c a d a u n o de los e s t e r i g m a s (fig. 9 ) y e n c a d a s á c u l o e s p o r í f e r o se f o r m a u n a e s p o r a . Casi sin e x c e p c i ó n , la pared de la e s p o r a se f u s i o n a t e m p r a n a m e n t e c o n la del sáculo, de m o d o q u e la n a t u r a l e z a d o b l e d e la e n v o l t u r a de la espora no resulta a p a r e n t e ; la p a r e d del s á c u l o f o r m a e n t o n c e s el p e r i s p o r i o . A s í p u e s , las m e i ó s p o r a s se f o r m a n s ó l o en a p a r i e n c i a d e m o d o e x ó g e n o . En general son e l i p s o i d e s y a p l a n a d a s u n i l a t e r a l m e n t e . L a s e s p o r a s son l a n z a d a s sólo a c o r t a distancia, c u a n d o el b a s i d i o , m u y turgente, súbitam e n t e e x p e l e una g o t a p o r el á p i c e del e s t e r i g m a , la cual arrastra a la e s p o r a (fig. 11-54). A este g r u p o p e r t e n e c e la m a y o r parte de los g r a n d e s h o n g o s c o n o c i d o s c o m o « s e t a s » (figs. 11-57 a 11-59; 11-61). L o s m i c e l i o s p u e d e n c u l t i v a r s e a r t i f i c i a l m e n t e en m u c h o s c a s o s , p e r o la f o r m a c i ó n de c u e r p o s f r u c t í f e r o s en c u l t i v o e s rara. M u c h a s e s p e c i e s d e s a r r o l l a n los c u e r p o s f r u c t í f e ros, de c r e c i m i e n t o r á p i d o , al final del v e r a n o y e n o t o ñ o ; p u e d e n d i s t i n g u i r s e c u e r p o s f r u c t í f e r o s h i m e n i a l e s y gastroides.

En los cuerpos fructíferos himeniales de los «himenom i c e t e s » (fig. 11-57). d u r a n t e el c u r s o del desarrollo, los h i m e n i o s q u e d a n e x p u e s t o s l i b r e m e n t e y las b a s i d i ó s p o r a s son l a n z a d a s de m o d o a c t i v o p o r los b a s i d i o s . El h i m e n i o c o n t i e n e b a s i d i o s y, en c i e r t o s c a s o s , cistidios d i s p u e s t o s en e m p a l i z a d a ( f i g s . 11-56, 11-59 C ) . L o s h i m e n ó f o r o s rep r e s e n t a n e s t r u c t u r a s m a c r o s c ó p i c a m e n t e visibles q u e sirv e n p a r a el a u m e n t o de la s u p e r f i c i e del h i m e n i o . En la m o r f o l o g í a e x t e r n a de los c u e r p o s f r u c t í f e r o s h i m e n i a l e s d o m i n a una g r a n d i v e r s i d a d . P u e d e n ser c r u s t á c e o s , clavif o r m e s o m u y r a m i f i c a d o s , en f o r m a d e m é n s u l a o de som-

Subclase: Hymenomycetidae

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2

Fig. 11-51: H y m e n o m y c e t i d a e . A E s q u e m a del desarrollo del micelio fibulado. - 1 Esporas g e n o t í p i c a m e n t e distintas (+, - ) ; 2 g e r m i n a c i ó n d e és-

t a s en un micelio d e s p r o v i s t o d e fíbulas; 3 - 4 copulación; 5 - 7 f o r m a c i ó n d e la primera fíbula; 8 f o r m a c i ó n d e la siguiente; 9 micelio f i b u l a d o con un primordio basidial b i n u d e a d o (a), un basidio joven c o n un n ú c l e o d e fusión (b), y un basidio m a d u r o con e s p o r a s d e tipo d e c r u z a m i e n t o diferente (c). B R e p r e s e n t a c i ó n e s q u e m á t i c a del desarrollo d e un h o n g o d e sombrerillo. Rojo: f a s e haploide; n e g r o y fino: f a s e dicariótica; n e g r o y g r u e s o : f a s e diploide. No se h a n r e p r e s e n t a d o las fíbulas, y los basidios se d i b u j a n muy a u m e n t a d o s en relación con el sombrerillo. - S e g ú n R. Harder. - a primordio basidial, b basidio joven, c basidio m a d u r o .

brerillo p e d i c e l a d o ( « s e t a s » ) . T a m b i é n e s m u y v a r i a b l e la c o n f i g u r a c i ó n del h i m e n ó f o r o , c o m o s u p e r f i c i e p l a n a .

m

'

p l e g a d a , alveolar, c o n p o r o s , t u b o s , p u n t a s o laminillas. S e d a n casi t o d a s las c o m b i n a c i o n e s p o s i b l e s de f o r m a s de c u e r p o f r u c t í f e r o y de h i m e n ó f o r o , c o n lo q u e la e v o l u c i ó n ha l o g r a d o e x p o n e r el m a y o r n ú m e r o p o s i b l e d e e s p o r a s en p o s i c i ó n f a v o r a b l e p a r a la d i s e m i n a c i ó n . El c u e r p o f r u c t í f e r o d e tipo h i m e n i a l se p u e d e d e s a r r o l l a r de m a n e ras d i f e r e n t e s . E s g i m n o c a r p o c u a n d o los h i m e n i o s o him e n ó f o r o s se d i s p o n e n d e s d e el p r i n c i p i o en s u p e r f i c i e s e x t e r n a s libres. En el d e s a r r o l l o h e m i a n g i o c a r p o (fig. 115 9 A, B), el h i m e n i o se f o r m a al p r i n c i p i o e n el interior del c u e r p o f r u c t í f e r o j o v e n . P e r o al a l a r g a r s e el pie y abrirse el s o m b r e r i l l o se r o m p e la e n v o l t u r a inicial. Sus r e s t o s p e r m a n e c e n m u c h a s v e c e s s o b r e el c u e r p o f r u c t í f e r o m a d u r o , c o m o partes del v e l o u n i v e r s a l y / o del v e l o parcial. El v e l o parcial ( v p ) f o r m a e n t o n c e s un a n i l l o (ar), o bien u n e el s o m b r e r i l l o c o n el pie c o m o un d e l i c a d o v e l o (cortina), o d e s a p a r e c e p o r c o m p l e t o . El v e l o universal (vu) q u e d a c o m o u n a e n v o l t u r a en f o r m a de vaina e n la b a s e del pie ( v o l v a , v; p. ej., en Amonita phaUoides) y / o j i r o n e s

-

Fig. 11-52: H y m e n o m y c e t i d a e , Agaricales. Formación d e las fíbulas y desarrollo d e los basidios. 1-7 Oudemansiella mucida (620x). 1 Co-

. •.

m i e n z o d e la f o r m a c i ó n d e la fíbula en la célula terminal b i n u d e a d a . 2 Un núcleo celular e n t r a en la fíbula. 3 División nuclear c o n j u g a d a . 4 Formación d e t a b i q u e s en la fíbula y al lado d e ella; la célula del pie q u e d a aislada del primordio basidial. 5 Fusión d e la fíbula c o n la célula del pie. 6 Los d o s núcleos del primordio basidial f u s i o n a d o s en un núcleo diploide. 7 Basidio joven con los c u a t r o núcleos d e las b a s i d i ó s p o r a s f o r m a d o s m e d i a n t e meiosis (arriba con los c u a t r o primordios esterigmáticos). 8, 9 Psathyrella (1500x). 8 Basidio con c u a t r o n ú c l e o s a n t e s d e verificarse su p a s o a las b a s i d i ó s p o r a s jóvenes, apicales; 9 p a s o del núcleo celular, a través del e s t e r i g m a , a la basidióspora.— 1-7: s e g ú n H. Kniep; 8 , 9 : s e g ú n W. Ruhland.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

b l a n c o s s o b r e la s u p e r f i c i e del s o m b r e r i l l o (f; p. ej., Amonita muscaria). El d e s a r r o l l o pseudoangiocarpo es igual al p r i n c i p i o q u e el g i m n o c a r p o , p e r o el borde del s o m b r e rillo se d o b l a d e tal m o d o hacia d e n t r o q u e s u s h i f a s se e n lazan c o n las d e la c o r t e z a del pie.

Diseminación de las esporas. Las esporas son lanzadas a c o r t a d i s t a n c i a p o r los b a s i d i o s . E n las boletales, la distancia a l c a n z a d a e s a p r o x i m a d a m e n t e la m i t a d del d i á m e tro d e los t u b o s (en las a g a r i c a l e s , la m i t a d d e la d i s t a n c i a entre las l á m i n a s ) . El v u e l o se c o n v i e r t e p r o n t o en u n a caída vertical hacia el aire libre, e n m o v i m i e n t o , d e b a j o de los t u b o s o las l á m i n a s . La v e r d a d e r a d i s e m i n a c i ó n de las e s p o r a s la realizan las c o r r i e n t e s d e aire. Si se c o l o c a un s o m b r e r i l l o d e u n a a g a r i c a l c o n las l á m i n a s hacia a b a j o s o b r e u n a h o j a de p a p e l , al c a b o de p o c a s h o r a s , la c a í d a de las e s p o r a s d i b u j a u n a i m a g e n c l a r a d e la d i s p o s i c i ó n de las l á m i n a s . S e h a c a l c u l a d o q u e un c u e r p o f r u c t í f e r o del c h a m p i ñ ó n c o m ú n (Agaricus campestris) d e 10 c m de diám e t r o p o s e e u n a s u p e r f i c i e h i m e n i a l d e u n o s 1200 cm 2 , la cual p r o d u c e en total 1.800 m i l l o n e s d e e s p o r a s ; c a d a hora se d e s p r e n d e n a p r o x i m a d a m e n t e 4 0 m i l l o n e s d e ellas. En el h i m e n i o . al l a d o d e los b a s i d i o s m a d u r o s y j ó v e nes, así c o m o de hifas estériles c o n pares de núcleos deg e n e r a d o s y d e la t e r m i n a c i ó n d e h i f a s m a y o r e s , t a m b i é n e s t é r i l e s y d e f o r m a v a r i a b l e , e s t á n los c i s t i d i o s ( f i g . 115 6 ) , q u e s i r v e n c o m o p r o t e c c i ó n y c o m o ó r g a n o d e lanz a m i e n t o (p. e j . , e n las p o r i a l e s ) o q u i z á se o p o n e n a la a d h e r e n c i a d e las l á m i n a s (p. e j . , en Coprinus)-, s o n imp o r t a n t e s p a r a la o r d e n a c i ó n s i s t e m á t i c a y la d i s t i n c i ó n d e las e s p e c i e s . T a m b i é n l a s h i f a s q u e c o n s t i t u y e n la m a s a del c u e r p o f r u c t í f e r o ( f i g . 11 - 5 8 ) , e n la l l a m a d a trama, manifiestan diferenciaciones: «hifas esqueléticas» de p a r e d g r u e s a , q u e d a n c o n s i s t e n c i a ; « h i f a s de u n i ó n » ,

d e p a r e d g r u e s a , r a m i f i c a d a s , q u e e n l a z a n a las o t r a s hif a s ; « h i f a s g e n e r a t i v a s » , d e p a r e d f i n a , f o r m a d o r a s de basidios.

En los cuerpos fructíferos gastroides de los «gasteromic e t e s » (fig. 11-61), los b a s i d i o s se f o r m a n e n el interior; o no se f o r m a n h i m e n i o s , o é s t o s se d e s c o m p o n e n d u r a n t e la m a d u r a c i ó n d e las e s p o r a s ; el d e s a r r o l l o del c u e r p o fructífero es angiocarpo o hemiangiocarpo. Los cuer pos f r u c t í f e r o s son o bien c e r r a d o s , c o n o sin c o m p a r t i m e n t a c i ó n interna, o bien las m a s a s d e e s p o r a s son e c h a d a s f u e r a d e la e n v o l t u r a del c u e r p o f r u c t í f e r o (peridio) p o r e l e m e n t o s c a p a c e s d e a l a r g a r s e ( r e c e p t á c u l o ) (fig. 1161 A - C ) . Las e s p o r a s n o son l a n z a d a s p o r los basidios. Su d i s e m i n a c i ó n se d e b e al v i e n t o , p e r o en c a s o s e s p e c i a l e s también a insectos y mamíferos. L o s c u e r p o s f r u c t í f e r o s g a s t r o i d e s e h i m e n i a l e s están unid o s p o r f o r m a s d e t r a n s i c i ó n , p o r lo q u e la m a y o r í a d e los « g a s t e r o m i c e t e s » p r e s e n t a n u n o s e s t r e c h o s lazos d e par e n t e s c o c o n los h i m e n o m i c e t e s típicos y, p o r e s o , se han a g r u p a d o d e n t r o d e u n a s u b c l a s e : la de las h i m e n o m i c é t i das. Al p r i n c i p i o se h a n c o l o c a d o s o b r e t o d o ó r d e n e s c o n basidios tabicados transversal o longitudinalmente (fragmobasidios). Las basidiósporas germinan con conidios, esporas secundarias o con células semejantes a l e v a d u r a s ( f i g . 11-45). L a s e s p o r a s s e c u n d a r i a s s o n e s t r a n g u l a m i e n t o s e n los q u e e n t r a un s o l o n ú c l e o d e la b a sidióspora. Queda atestiguada por las formas de transición la relación existente entre las uredomicétidas (uredinales, septobasidiales) y los órdenes que siguen a continuación (tremelales, septobasidiales). Así, algunas familias de uredinales (p. ej.. Chrysomyxa con ecidios en Picea, uredósporas y teleutósporas en ericales), en vez de teleu-

Fig. 11-53: H y m e n o m y c e t i d a e . A Auricularia auricula-judae, e s p o r o c a r p o fructífero ( t a m a ñ o natural). B Sección transversal del h i m e n i o (400x). C Tremella mesenterica, e s p o r o c a r p o ( t a m a ñ o natural). D Sección transversal del h i m e n i o (400x). - S e g ú n F. Oberwinkler.

Subclase: Hymenomycetidae

tósporas de pared gruesa, forman basidios del tipo de Aurícularía. Uredinella coccidíophaga habita en las cochinillas al modo de las septobasidiales, pero forma probasidios semejantes a teleutósporas. Patouillardina (tremelales), con basidios septados irregularmente, forma la transición entre auriculares y tremelales. En Bourdotía (tremelales), los tabiques longitudinales de los basidios no llegan hasta la base; tales formas conducen al holobasidio. Mientras en las uredinales, los basidios sólo excepcional mente se forman en cuerpos fructíferos sencillos, las auriculariales y tremelales. que empiezan con formas sin cuerpos fructíferos, presentan una escala ascendente de tipos de los mismos: revestimientos planos, cuerpos claviformes, acabezuelados y pedicelados, en forma de consola, de sombrerillo pedicelado. En otros grupos de basidiomicetes (fig. 11-57) se observan también formas semejantes de cuerpos fructíferos, originadas de modo convergente. La superficie cubierta por el himenio puede aumentar mediante pliegues, alvéolos o dientes. Aurícularía aurícula-judae muestra dentro de la misma especie transiciones en la forma de la superficie que soporta el himenio, de plana a plegada y a alveolada-poral (= tendencia a la formación de un himenóforo). En las auriculariales (en parte) y las tremelales (regularmente) se forma por primera vez un micelio fibulado dentro de la seriación de órdenes aquí escogida; se origina por somatogamia y caracteriza la dicariofase. Orden I: Tremellales. Sus fragmobasidios están septados longitudinalmente por dos tabiques dispuestos en cruz (figs. 11-43 D. 11-44 B). Viven sobre todo en la madera muerta, raramente colonizan otros sustratos o atacan como parásitos a otros hongos. Sus representantes más sencillos carecen de cuerpos fructíferos. Tremella forma cuerpos fructíferos gelatinosos con aspecto de cerebro o foliáceos y de color amarillo, pardusco o negro (fig. 11-53 C); la gelatina de los cuerpos fructíferos sirve para acumular humedad. Los cuerpos fructíferos, en forma de sombrerillo y con pie lateral, de Pseudohydnum están provistos en la cara inferior de puntas revestidas por el himenio. Respecto a Exídíopsís, v. fig. 11-45. Orden 2: Dacrymycetales. Se caracterizan por sus holobasidios bísporos en forma de diapasón (figs. 11 -53 D, 11 -44 B), por las basidiósporas generalmente septadas, que germinan dando conidios, y por su vida saprofita sobre madera. Los cuerpos fructíferos son órganos simplemente crustáceos, pustul i formes, acabezuelados y pedicelados. acopados o claviformes ramificados, de modo que se presentan en formas variadas, convergentes con las de otros grupos emparentados; están teñidos por carotenoides y en general son blandos y gelatinosos. El orden presenta cierto parecido con las exobasidiales, hongos parásitos ya mencionados, p. ej., en el hecho de que las basidiósporas, de septos transversales, germinan produciendo conidios ganchudos, característica que no se repite en los otros basidiomicetes provistos de holobasidios. Por otra parte, también presentan relaciones con las tulasnelales (C). Orden 3: Auriculariales. Las auriculariales tienen en común con los representantes de las uredomicétidas la posesión de fragmobasidios con tabicación transversal. Algunos géneros parásitos sin cuerpos fructíferos (p. ej., Herpobasidium, Helicobasidium) indican estrechas relaciones filogenéticas con las uredinales. La oreja de Judas (Aurícularía aurícula-judae, fig. 11-53 A) debe, en cambio. considerarse derivada por sus cuerpos fructíferos gelatinosos, con aspecto de oreja, de un pardo oscuro, que se forman en los troncos del saúco. Llevan el himenio sobre una superficie cóncava, lisa o surcada, opuesta al sustrato. Como en todas las auriculariales, los basidios están divididos por tabiques transversales en 4 células superpuestas, de las que nace lateralmente un esterigma con una meióspora (figs. 11-53 B. 11-44 A). En algunas auriculariales, el basidio presenta un (linchamiento esférico en la base. En este «probasidio», que durante algún tiempo constituye la terminación de la hifa dicariótica, se realiza la cariogamia: después de la meiosis nace de él el verdadero basidio. Las basidiósporas al germinar conservan, p. ej., en Aurícularía, varios tabiques transversales y de cada una de las células que resultan de ello forman numerosos conidios. Aquí hay que situar a las Tulasnellales (fig. 11-44 C).

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Fig. 11-54: H y m e n o m y c e t i d a e . A-L Dacrymycetales, Calocera cor-

nea ( 9 0 0 x ) . D e s p r e n d i m i e n t o d e las basidiósporas. A, B A l a r g a m i e n t o del e s t e r i g m a . C-F E s t r a n g u l a c i ó n d e la b a s i d i ó s p o r a ( d u r a c i ó n : u n o s 4 0 min). G, H Formación d e la g o t a en el p u n t o d e inserción d e la espora (duración: u n o s 10 seg). I L a n z a m i e n t o d e la e s p o r a j u n t o con la g o t a . J, K Reducción del e s t e r i g m a . L Schizophyllales, Schizophyllum commune( 1500x). Inserción d e la basidióspora e n el e s t e r i g m a . - A - K : s e g ú n A.H.R. Buller. L: s e g ú n K. Wells. - b w p a r e d del basidio, s w p a r e d d e la espora, t g o t a líquida.

L o s ó r d e n e s s i g u i e n t e s d e b a s i d i o m i c e t e s están p r o v i s t o s , sin e x c e p c i ó n , d e h o l o b a s i d i o s y a n t e s e s t u v i e r o n a g r u p a d o s d e n t r o d e las h o m o b a s i d i o m i c é t i d a s . L a s e s p o r a s , al g e r m i n a r , d a n s i e m p r e h i f a s . L o s c a p u c h o n e s de los s e p t o s d o l í p o r o s están p e r f o r a d o s c o m o una c r i b a . F o r m a y t a m a ñ o d e los h o l o b a s i d i o s p r e s e n t a n u n a c o n s i d e r a b l e d i v e r s i d a d (fig. 11-44). Al l a d o d e la f o r m a de c o p a (F), m u y d i f u n d i d a , e x i s t e n , p. ej., b a s i d i o s en u r n a , c o n el v i e n t r e e n s a n c h a d o (E), p l e u r o b a s i d i o s q u e se f o r m a n lat e r a l m e n t e e n la h i f a p o r t a d o r a ( H ) , r e p e t o b a s i d i o s (J) q u e v a n b r o t a n d o u n o s al l a d o de o t r o s , e t c . H a y u n a gran m u l t i p l i c i d a d d e f o r m a s en los c u e r p o s f r u c t í f e r o s y d e d i s p o s i c i ó n d e las c a p a s p o r t a d o r a s d e h i m e n i o ( h i m e n ó f o r o ) e n su s u p e r f i c i e . C o m o y a s u c e d e en los ó r d e n e s p r e c e d e n t e s ( c o n f r a g m o b a s i d i o s ) , en las líneas e v o l u t i v a s d i s t i n t a s se r e p i t e n s i e m p r e las m i s m a s f o r m a s d e

1w

Ai Bi Bi "2 B2

AiB, A1B2 A281 A202

Ai

A3B3 A3B4 A4&J A4B4

B2

A3&3 A3B< A4B3 A4B* • B3 *3 • B4 At • B3 •

«V

Fig. 11-55: H y m e n o m y c e t i d a e , Pleurotus ostreatus. La f e c u n d a c i ó n

c r u z a d a resulta f a v o r e c i d a por la incompatibilidad h o m o g é n i c a ( m e c a n i s m o tetrapolar, alelia múltiple). Los c u e r p o s fructíferos con coloración a l g o distinta en el píleo son estirpes d e la m i s m a especie p r o c e d e n t e s d e oríg e n e s g e o g r á f i c o s distintos. A, B Factores d e c r u z a m i e n t o d e los micelios que, al cruzarse, son monocarióticos. Del c r u z a m i e n t o resulta un micelio dicariótico f i b u l a d o • .

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

c u e r p o s f r u c t í f e r o s y, c o m o e n las a l g a s , t a m b i é n e n los h o n g o s p u e d e n r e c o n o c e r s e n i v e l e s c o n v e r g e n t e s . La f o r m a e x t e r n a de los c u e r p o s f r u c t í f e r o s s u m i n i s t r a m u c h a s v e c e s c r i t e r i o s p a r a la d i s t i n c i ó n de g é n e r o s y f a m i l i a s d e n t r o d e los ó r d e n e s . Anteriormente, según la forma externa del cuerpo fructífero, se distinguían los grupos artificiales, es decir, no expresivos de relaciones naturales de parentesco, de los hongos sin láminas (poriales = afiloforales sensu lato), de los hongos con láminas (agaricales sensu lato) y de los gasteromicetes (gasteromicetales). En las nuevas ordenaciones sistemáticas se intenta expresar las relaciones de parentesco, teniendo en cuenta las concordancias de caracteres en el mayor número de campos posible: p. ej.. estructuras microscópicas. como disposición de los himenios y del tejido del cuerpo fructífero (= trama), metabolitos, DNA, etc. Al agrupar unidades taxonómicas inferiores en otras superiores (p. ej., órdenes) desempeñan un papel importante las formas de transición, que reúnen parte de los caracteres de taxones diferentes, o bien muestran caracteres intermedios. Las transiciones graduales entre las fonnas antes mencionadas de los hongos sin láminas, con láminas y gasteromicetes, junto a otras causas, han llevado al fracaso al sistema basado exclusivamente en los cuerpos fructíferos. Orden 4: Cantharellales. El representante más conocido es el rebozuelo o cabrilla (Cantharellus cibarius; Cantharellaceae), un comestible apreciado. Sus cuerpos fructíferos, en sombrerillo pedicelado. presentan un himenóforo de costillas gruesas, con frecuencia confluentes entre sí, y un himenio con basidios alargados, en punía, en los que los husos de la división nuclear se disponen según el eje longitudinal del basidio. Como pigmentos existen carotenoides, que en los demás holobasidiomicetes superiores son raros. Algunas especies presentan un himenóforo casi plano, como el género Clavulina, con cuerpos fructíferos clavi y corniformes. Hydnum repandum, la gamuza o lengua de gato (fig. 11-75 D), destaca por su cuerpo fructífero en sombrerillo pedicelado con himenóforo espinoso. Grupo de órdenes 5: (¡omphanae. Este grupo de órdenes se ha establecido a partir de los datos proporcionados por los análisis de DNA. Morfológicamente domina una notable heterogeneidad, pues, por un lado, se han incluido cuerpos fructíferos de claviformes a corniformes (gonfales con Gomplius; Ramaña, fig. 11 -57 A) y. por el otro, cuerpos fructíferos gastroides (geastrales, falales, fig.

El desarrollo puede observarse en estos cuerpos en forma de huevo, externamente blancos y en su interior duros: el receptáculo -cuya formación ya está iniciada en el ejemplar joven- se alarga en pocas horas hasta unos 15 cm, rompe la envoltura, que queda como una cazoleta basal, y hace ascender un sombrerillo. Éste, ya en la fase juvenil, es una especie de capa en forma de campana que rodea el pie y que externamente está revestida por la volva. El «sombrerillo» consta de una capa portadora, membranosa y compartimentada. y la masa mucilaginosa de esporas, situada encima, fétida y de un negro grisáceo: en su conjunto corresponde a la gleba: según otra interpretación, en parte sería una excrescencia del receptáculo (capa portadora) y en parte gleba (masa de esporas). La masa de esporas se hace líquida y gotea a lo largo del sombrerillo reticulado. Las moscas diseminan las esporas endozoicamente. En Dictyophora, una especie tropical, se desarrolla una especie de manto o cortina, a partir del ápice del pie. primero entre pie y sombrerillo, luego ensanchándose en forma cónica hacia abajo. Clathrus (fig. 11-61 C) y Aníhurus (B) presentan un desarrollo semejante de los cuerpos fructíferos, sólo con la diferencia de que el receptáculo, de color rojo, se divide en retículo o en varios brazos, respectivamente. Los dos órdenes anteriores, de acuerdo con su estructura, el desarrollo del cuerpo fructífero y la carencia de himenio. parecen estar muy aislados dentro de las himenomicétidas. Orden 6: Hymenochaetales (Himenoquetales). Las hifas están pigmentadas por colorantes de la membrana pardos (estirilpironas). No hay fíbulas junto a los septos de las hifas y en el himenio destacan los cistidios (= setas), pardos, agudos y de pared gruesa. Las esporas tienen la pared lisa. La división en géneros refleja las distintas formas de los cuerpos fructíferos. Hymenochaete forma costras lisas, que a veces se separan del sustrato por los bordes. Las ménsulas plurienales con himenóforo estratificado provisto de poros son características del género Phellinus; en sección transversal se puede reconocer el crecimiento anual de los cuerpos fructíferos por alternancia de estratos de poros y de trama (fig. 11 -57 E). Los tubos, con sus estrechas bocas en forma de poro, muestran en este cuerpo fructífero (y también en los de otros órdenes) crecimiento dirigido por el gravitro-

11461 A-C, G).

Orden 5.1: (¿eastrales. Los cuerpos fructíferos de Geastrum (fig. 11-61 G) adquieren su forma característica gracias a que el exoperidio se abre en forma estrellada y el endoperidio, esférico y papiráceo, queda libre con la gleba que contiene en su interior (G). Las hifas poseen fíbulas junto a los septos (otra diferencia con respecto a las licoperdales). Los basidios son hinchados y ventrudos; en ellos las esporas (a menudo más de cuatro) están sostenidas por esterigmas cortos. Orden 5.2: Phallales. Los cuerpos fructíferos, en las etapas juveniles de su desarrollo, están recubiertos por una envoltura gelatinosa. que luego se desgarra y puede compararse con la volva (velo universal) de algunas agaricales. La gleba (v. orden 10.4). inicialmente así envuelta, está dividida en cámaras y, al madurar, forma una masa goteante, fétida, que contiene aglomerados de basidiósporas. En muchas de las especies está sostenida por un elemento axial (receptáculo), que se alarga. La diseminación de las esporas se realiza por medio de insectos, atraídos por el olor de la gleba y, a veces, por la viva coloración del receptáculo. Especialmente en los trópicos existen fonnas muy llamativas («flores fúngicas»). El falo hediondo. Phallus impudicus (fig. 11-61 A), una especie autóctona, se asemeja externamente un poco a Morchella, perteneciente a los ascomicetes, pero su desarrollo y estructura son completamente distintos (convergencia análoga). De joven, el cuerpo fructífero, envuelto en una cubierta blanca (volva), recibe el nombre de «huevo de bruja». La volva consta de peridio externo e interno membranosos y de un estrato intermedio gelatinoso.

Fig. 1 1 - 5 6 : H y m e n o m y c e t i d a e . F orm as d e c i s t i d i o s (Poriales, 7 5 0 x ) . A Tubulicium, B Vararía, C Peniophora, D Tubulicrinis, E Stereum, F Hyphoderma. - S e g ú n F. Oberwinkler.

Subclase: Hymenomycetidae

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Fig. 11-57: H y m e n o m y c e t i d a e . Distintos c u e r p o s fructíferos h i m e n i a l e s . A Ramaria botrytis (1/2x), B Stereum hirsutum (1/2x), C Dendropolyporus umbellatus(V2x), D Hydnum repandum (1/2x), E Phellinus ¡gniarius, c u e r p o fructífero p e r e n n e con z o n a s d e c r e c i m i e n t o a n u a l (1/2x). - A: se-

g ú n E. Schild; B: s e g ú n F. Oberwinkler; C: s e g ú n G. B r e s a d o l a ; D: s e g ú n H. Schenck; E: s e g ú n R. Harder.

pismo positivo con la máxima exactitud, comportamiento que hace posible la dispersión de las esporas del modo antes indicado. Coltricia posee cuerpos fructíferos en forma de sombrerillo con pie, duros, perennes, con himenóforo de poros. Orden 7: Russulales. Estos hongos se caracterizan sin duda alguna por el ornamento amiloide de las esporas, así como, de ordinario. por la presencia de nidos de células esféricas entre las hifas alargadas y por los órganos excretores que eliminan terpenoides (hifas laticíferas, cistidios que azulean con sulfuro-vanilina). Russiday con sus laminillas quebradizas, que se rompen fácilmente, posee rusupteridina hidrosoluble nitrogenada como colorante. Lactarius segrega látex, a veces coloreado, por las heridas. Existen formas de transición graduales que unen las formas de cuerpo fructífero himenial en forma de sombrerillo (píleo) pedicelado, con los tipos gastroides, subterráneos (hipogeos), del orden siguiente. Aquí se incluyen las especies de Stereum (Stereaceae), que crecen sobre madera podrida. En ellas, el cuerpo fructífero es pluriestratificado y está separado en parte del sustrato, y el himenóforo es liso (fig. 11-57 B). Se debe hacer una revalorización semejante de las relaciones de parentesco de Heterobasidipn (v. portales) y Albatrellus. Grupo de órdenes 8: Aphyllophoranae. Los miembros de este grupo de órdenes presentan un himenóforo con poros. 8.1: Polyporales. El género que da nombre al orden. Polyporus, tiene cuerpos fructíferos de carne correosa y en forma de sombrerillo (píleo) pedicelado y puede envolver cuerpos extraños (ramitas, tallos de gramíneas) con su himenóforo. En cultivo brotan también del micelio monocariótico cuerpos fructíferos, en este caso, haploides. En Dendropolyporus (fig. 11-57 C) surgen varios sombrerillos (píleos) de un pedicelo o pie común, que se ramifica. 8.2: Poriales. En este momento es todavía un orden provisional. La mayoría son capaces, de un modo u otro, de englobar dentro de sus cuerpos fructíferos objetos externos. El himenio se dispone libre sobre los cuerpos fructíferos, es gimnocarpo, se forma tempranamente y va creciendo de modo continuo con el cuerpo fructífero. El género tipo Poria (Poriaceae) forma costras planas aplicadas al sustrato, que llevan el himenóforo con poros en la cara superior. En Corticium (Corticiaceae), el himenóforo carece de estructuras espaciales particulares y es liso y plano. Las especies de Trametes, que crecen a menudo sobre tocones de árboles (p. ej., T. versicolor, el yesquero multicolor), poseen cuerpos fruc-

tíferos coriáceo-suberosos separados del sustrato y con himenóforos poríferos. Un himenóforo semejante se halla en los cuerpos fructíferos en forma de ménsula y plurienales de la yesca, Fomes fomentarías, que parasita sobre todo al haya. En el yesquero del abedul (Piptoporus betulinus), el interior del cuerpo fructífero, anual (por lo tanto, la trama), es relativamente blando. En otras poriales, el himenóforo presenta formas de transición que van desde los conductos laberínticos (Daedalea quercina) hasta una disposición parecida a laminillas (Daedaleopsis tricolor). También dentro del género Gloeophyllum se forman cuerpos fructíferos e himenóforos variados: G. sepiarium crece con los bordes del cuerpo fructífero separados del sustrato y tiene un himenóforo con aspecto lamelar, mientras G. odoratum, que se reconoce por su olor a hinojo, presenta un himenóforo porífero en el lado inferior de su cuerpo fructífero en ménsula. El color pardo anaranjado de los cuerpos fructíferos de las dos especies se debe a la trametina. El yesquero Heterobasidion annosum produce una podredumbre roja (una forma especial de la blanca, v. cuadro 11-4), y se coloca ahora entre las rusulales basándose en los caracteres microestructurales y en su DNA. Orden 9: Thelephorales. Se distinguen de las poriales y de las himenoquetales por sus esporas gibosas, pigmentadas en las membranas, provistas en general de verrugas o aguijones dispuestos a pares. Los hongos almacenan ácido telefórico en forma de precipitados pigmentados sobre las hifas de la trama. Se pasa por formas intermedias, de cuerpo fructífero plano, aplicadas al sustrato, con himenóforo liso o espinoso (TomenteUa) a otras c l a v i f o r m e s r a m i f i c a d a s y en f o r m a de s o m b r e r i l l o (Thelephora). Los cuerpos fructíferos en sombrerillo pedicelado con himenóforo espinoso son característicos de Sarcodon (p. ej., S. imhricatus) y otros géneros y con himenóforos poríferos lo son de Boletopsis. La gamuza o lengua de gato, Hydnum repandum, con sus cuerpos fructíferos espinosos, es externamente muy parecida, pero sus caracteres microscópicos y químicos completamente distintos no permiten incluirla en este orden (convergencia). Grupo de órdenes 10: Agaricanae (incl. Lycoperdanae). En el centro de esta serie hay hongos de vida corta, en forma de sombrerillo pedicelado, incapaces de englobar cuerpos extraños y en los que se forma un himenóforo con láminas en la cara inferior (agaricales sensu lato). La existencia de claras relaciones de parentesco entre tales hongos con láminas típicos y géneros con

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

do ahora hongos con láminas que presentan ciertas coincidencias con el conjunto de caracteres de las poliporales (v. 8.1), como Lentinus y Pleurotus; Pl. eryngii, en condiciones de cultivo determinadas, forma, en lugar de un himenóforo con láminas, poros irregulares. A las agaricales pertenecen también Kuehneromyces, Psilocybe, Armillaria, Omphalina, Clitocybe, Lepista, Strobylurus y Termitomyces.

Fig. 11-58: H y m e n o m y c e t i d a e , Poriales, Trametes versicolor. S e c -

ción del b o r d e d e u n c u e r p o fructífero en crecimiento, con d o s p r i m o r d i o s d e t u b o h i m e n ó f o r o . M e m b r a n a g r u e s a : hifas e s q u e l é t i c a s ; m e m b r a n a fina: hifas f o r m a d o r a s d e basidios; en n e g r o : hifas d e u n i ó n (150x). - Seg ú n E.J.H. Córner.

cuerpos fructíferos de otro carácter, p. ej., el tipo afiloforal o gastroide, ha conducido a una nueva concepción de los órdenes. Orden 10.1: Schi/ophvllales. Schizophyllum se utiliza a menudo como objeto de investigación (fig. 11-54 L); el himenóforo presenta láminas recias, divididas longitudinalmente e higroscópicamente móviles. Los cuerpos fructíferos pueden considerarse cuerpos fructíferos múltiples, compuestos por otros más simples y acopados (como en Cyphetlopsis). Orden 10.2: Agaricales. En su delimitación provisional representan una contrapartida análoga a las poriales. Su contenido (unas 2000 especies en la Europa central) se define por comparación del conjunto de caracteres con los del género tipo Agaricus (champiñón). En muchos representantes de este grupo, el himenio se forma en el interior del cuerpo fructífero, en cavidades esquizógenas, pero al crecer queda libre. Al lado de este desarrollo hemiangiocarpo, se da también el típico pseudoangiocarpo y gimnocarpo. Los carpóforos o cuerpos fructíferos tienen vida corta y en diversos géneros (p. ej., Coprinus) se descomponen ya a las pocas horas de haberse formado. El primordio del himenóforo no madura progresivamente y desde el interior al exterior (como en las Afiloforanae), sino todo de una vez. El himenóforo tiene, en general, la forma de láminas foliáceas radiales y verticales, que en estado maduro recubren la cara inferior del sombrerillo pedicelado. El plecténquinia fundamental de las láminas, su trama, presenta externamente una capa de células esféricas, el subhimenio, la cual está revestida por el himenio. Éste consta principalmente de basidios en distinto grado de maduración y muchas veces también de cistidios (fig. 11-59 C). El huso de la división nuclear se sitúa perpendicularmente al eje longitudinal del basidio (quiastobasidios). Pertenecen a este orden tanto especies comestibles valiosas como las más temibles setas venenosas. El champiñón (Agaricus bisporus) se cultiva a gran escala como hongo comestible. Las dos esporas (no cuatro) de sus basidios contienen núcleos compatibles entre sí (+ y - ) ; así pues, a diferencia de la mayoría de las demás agaricales, en esta especie no son necesarios procesos sexuales para el comienzo de un nuevo ciclo vital; el cultivador puede propagar el hongo exclusivamente con micelio dicariótico. Distintas especies del género Amonita, especialmente A. phalloides y A. virosa. son setas venenosas y muy peligrosas (los síntomas de envenenamiento no se manifiestan hasta las 6-24 horas de haberlas consumido). Como venenos para el metabolismo contienen péptidos cíclicos (amatoxina y falotoxina) y poseen láminas libremente redondeadas, es decir, no soldadas con el pie, a diferencia del champiñón, blancas o permanentemente blanquecinas, así como una vaina sacciforme en la base del pie, como resto del velo universal. Entre las agaricales se han inclui-

10.3: Boletales. No sólo se incluyen en este orden hongos con poros, del tipo del nízcalo (Boletus edulis), sino también otros con láminas, o de forma gastroide o crustácea; ello a base de la existencia de formas de transición o por los caracteres siguientes: esporas pigmentadas, a menudo fusiformes, y/o hifas de la trama del himenóforo divergentes bilateralmente respecto al himenio, pigmentos del tipo de los derivados del ácido pulvínico (p. ej. ácido variegático). Estos pigmentos provocan la coloración azul de los cuerpos fructíferos en presencia de oxidasas, que se observa a menudo (fig. 11-60). La evolución dentro del orden tuvo un origen probable en habitantes de la madera (podredumbre parda, v. cuadro 11-4) con cuerpos fructíferos crustáceos aplicados al sustrato e himenóforos lisos (Coniophora) o ya plegados alveolados: Serpula lacrymans forma cuerpos fructíferos blandamente carnosos, de crecimiento rápido, que alcanzan hasta 1 m". El nivel inmediatamente superior está representado, en general, por hongos de la madera con cuerpo fructífero en forma de concha sin pedicelo o ya de sombrerillo pedicelado. que forman un himenóforo lamelar, como Tapinella atrotomentosa. Se continúa con el nivel evolutivo que corresponde a los hongos con sombrerillo o píleo micorrizógenos y con láminas, tubos o una estructura del himenóforo intermedia. Paxillus involutus se halla sobre distintos árboles, P. filamentosus es un hongo micorrízico ligado específicamente al aliso (v. 9.2.3, cuadro 11-4). En Phylloporus, el himenóforo es laminar y está dividido en compartimentos por numerosos tabiques transversales. Gomphidius tiene un himenóforo claramente laminar, pero los caracteres microscópicos y químicos son de las boletales. Los representantes que presentan himenóforo con poros se distinguen de las formas de conformación semejante de otros grupos de parentesco (p. ej., poliporales con Polyporus, teleforales con Boletopsis, himenoquetales con Coltricia), entre otros caracteres, por: los cuerpos fructíferos de vida corta y no envuelven objetos extraños; los tubos, que separan del píleo; los diferentes caracteres microscópicos, y los diferentes pigmentos. Como adaptación a los suelos volcánicos, a períodos de clima seco, etc., hay que entender el desarrollo reciente hacia el cuerpo fructífero gastroide, que generalmente produce también micorrizas y corresponde a una nutrición muy especializada. Las especies de Gastroboletusf propias de América, pueden ordenarse en una serie en que se aprecia un pedicelo cada vez más corto y desorganización creciente del himenóforo tubuloso, cierre del cuerpo fructífero entre el borde del sombrerillo y el pedicelo, así como vida hipogea. De modo semejante deben de haber derivado los géneros hipogeos Truncocolumclla y Rhizopogon. Vienen a continuación órdenes, dentro de los cuales los típicos «gasteromicetes» constituyen el núcleo central (pero ahora sin las geastrales ni las falales. Se trata de hongos con cuerpos fructíferos angiocarpos, gastroides, cerrados al menos de jóvenes y provistos de una envoltura (peridio) que, después de la maduración de las esporas, explota o se rompe de un modo característico (fig. 11-61 E, F). 10.4: Lycoperdales. Los representantes de este grupo reciben nombres tales como el de bejines o cuescos de lobo. Los cuerpos fructíferos o carpóforos son gastroides. esféricos o claviformes y sólo viven subterráneos en las primeras fases de desarrollo. Externamente están protegidos por una cubierta en general formada por dos capas, exoperidio y endoperidio. En el cuerpo fructífero maduro se desprende el exoperidio, que queda superpuesto en forma de gránulos, verrugas o placas sobre el endoperidio, membranoso

Subclase: Hymenomycetidae

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Fig. 11 -59: H y m e n o m y c e t i d a e , Agaricales. A, B Sección longitudinal e s q u e m á t i c a d e un c u e r p o fructífero con v e l o . A Velo parcial (vp). B Velo universal (vu) y velo parcial (vp): a la izquierda en e s t a d o juvenil, a la d e r e c h a m a d u r o . C Sección del h i m e n i o d e Hypholoma( 1000x). - A, B: s e g ú n

E. Fischer. - b basidio, b o basidio joven, c cistidio, f resto del velo universal sobre el píleo, m armila c o m o r e s t o del velo parcial, s basidiósporas, st esterigma, sh s u b h i m e n i o , t t r a m a , v volva c o m o r e s t o del velo universal en la b a s e del pie, vp velo parcial, vu velo universal.

y rígido. El endoperidio muchas veces se abre por un poro apical. El interior del cuerpo fructífero al principio está compartimentado, y las cámaras están revestidas por el himenio. Los basidios son cortos, claviformes, y llevan las esporas, esféricas, sobre largos esterigmas: las esporas no son lanzadas activamente, sino que quedan libres al descomponerse los basidios. Cuando llega a la madurez, el cuerpo fructífero contiene sólo una masa pulverulenta, la gleba, que consta de innumerables esporas, y de fibras. Se origina dicha gleba por descomposición del himenio y de los tejidos estériles; sólo se conservan las esporas y las fibras de la gleba (capilicio) como restos de las hifas de la trama, que eran más largas. En algunos géneros, la parte inferior del cuerpo fructífero es estéril (subgleba). El cuesco de lobo perlado, Lycoperdon perlatum, es frecuente en los bosques europeos: si se presiona su cuerpo fructífero, que es claviforme, expele una nube de esporas pardas y pulverulentas. En el bejín gigante (Langermannia gigantea), cuyo carpóforo puede alcanzar un diámetro de 50 cm, la gleba contiene 7,5 billones de esporas. Si cada espora diera lugar a un cuerpo fructífero, se desarrollaría en la vigésimo primera generación una masa fúngica 800 veces mayor que la Tierra.

h a l l a d o en un g l a c i a r del valle del O t z ( « Ó t z i » ) , a s í c o m o tiras d e c u e r o , tal vez p a r a utilizarlas e n c u r a s , f r a g m e n t o s d e Piptoporus betulinus ( y e s q u e r o del a b e d u l ) . N u m e r o s a s e s p e c i e s d e h i m e n o m i c e t e s se r e c o l e c t a n c o m o c o m e s t i b l e s y a l g u n a s , p. ej. el c h a m p i ñ ó n (Agaricus hisporus, etc.), t a m b i é n se cultivan. La p r o d u c c i ó n m u n d i a l d e este h o n g o a l c a n z a a n u a l m e n t e m á s d e 6 7 0 0 0 0 toneladas. A d e m á s del c h a m p i ñ ó n se c u l t i v a n , c o m o c o n d i m i e n t o , s o b r e t o d o e n A s i a oriental, o t r o s b a s i d i o m i c e t e s distintos (p. ej., el shiitake, Lentinus edodes). Se t r a b a j a para d o m e s t i c a r o t r a s e s p e c i e s interesantes. Sin e m b a r g o , a l g u n a s de las m á s v a l i o s a s (p. ej,, Boletus edulis o Cantharellus cibarius) en c u l t i v o n o p r o d u c e n c u e r p o s f r u c t í f e r o s . El c u l t i v o interesa n o s ó l o para la o b t e n c i ó n de c o n d i m e n t o s y p r o d u c t o s a l i m e n t i c i o s p a r a el h o m b r e y los a n i m a l e s , s i n o t a m b i é n para la d e s c o m p o s i c i ó n d e r e s i d u o s c o m o es-

Las especies del género fíovista, también llamadas bejines, crecen sobre todo en praderas y pastizales; en su cuerpo fructífero, como en el de Langermannia gigantea, falta la subgieba estéril. Las esclerodermas (Scleroderma; fig. 11-61 D), que son duras, pertenecen a las Boletales (pigmentos, DNA). 10.5: Nidulariales. En sus cuerpos fructíferos se encapsulan porciones de la gleba, que se diseminan como unidades separadas, los peridíolos. En Cyathus, al madurar, los peridíolos quedan como diminutos disquitos dentro de un peridio en forma de copa (fig. 1161 E). Sphaerobo!us% del tamaño de un grano de mostaza, forma un único peridíolo esférico, que es lanzado hasta I m de distancia al retraerse súbitamente la capa interna del exoperidio (F). Son significativas las relaciones de parentesco entre estos dos últimos órdenes con los géneros Coprinus y Agaricus, incluidos en las Agaricales (por lo tanto, la separación de los órdenes 10.4 y 10.5 con respecto a 10.2 es débil), así como la lengua o hígado de buey (Fistulina), ligada a la madera de los robles. U t i l i d a d e s : d e s d e el N e o l í t i c o hasta m e d i a d o s del siglo p a s a d o se utilizó el t e j i d o del c u e r p o f r u c t í f e r o d e Fomes fomentarius ( h o n g o y e s q u e r o ) , p a r a h a c e r f u e g o . E s t e h o n g o se e n c o n t r ó e n la b o l s a de un c a d á v e r del N e o l í t i c o

Fig. 11-60: H y m e n o m y c e t i d a e , Boletales. Ácido variegático (derivad o del á c i d o pulvínico) d e Suillus variegatus. Arriba sin oxidar; a b a j o

c o m o a n i ó n o x i d a d o azul; R = OH. - S e g ú n W. Steglich.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-61: H y m e n o m y c e t i d a e , « G a s t e r o m y c e t e s » . A-C Phallales, A Phallus impudicus, c u e r p o fructífero m a d u r o con g o t e o d e la g l e b a en el píleo y o t r o c u e r p o fructífero joven en sección longitudinal (1/2x). B Anthurus archeri( 1/2x). C Clathrus ruber (1/2x). D B o l e t a l e s ( a n t e s d e las S d e rodermatales), Scleroderma aurantium; en el c o r t e se a p r e c i a la g l e b a c o m p a r t i m e n t a d a (1/2x). E, F Nidulariales, E Cyathus striatus ( t a m a ñ o n a t u ral). F Sphaerobolus stellatus; a la d e r e c h a , l a n z a m i e n t o del e n d o p e r i d i o (3x). G Geastrales, Geastrum quadrifidum (1 /2x). - A: s e g ú n J.E. Lange; B,

D, G: s e g ú n J. Poelt, H. J a h n y C. Caspari; C: s e g ú n V. Fayod; E: s e g ú n E. G r a m b e r g ; F: s e g ú n E. Michael y B. Hennig.

tiércol, p a j a , serrín y o t r o s m a t e r i a l e s q u e c o n t i e n e n celulosa y lignina ( r e c i c l a d o ) . I n y e c t a n d o m i c e l i o s a p r o p i a d o s en la m a d e r a (p. ej., Kuehneromyces mutabilis o Pleurotus ostreatus) se c a m b i a n s u s p r o p i e d a d e s ; se r e b l a n d e c e y, c o m o m i c o l i g n o , tiene utilidad industrial p a r a d i s t i n t o s o b j e t o s (p. ej., e n la f a b r i c a c i ó n de lápices, en v e z de mad e r a d e c e d r o ) . L a s e s p e c i e s d e Psilocybe ( a g a r i c a l e s ) contienen derivados indólicos alucinógenos que desempeñan un papel i m p o r t a n t e en los ritos r e l i g i o s o s (p. ej.. e n M é x i c o ) . D i v e r s o s h o n g o s s e g r e g a n en los m e d i o s de c u l tivo, a n t i b i ó t i c o s útiles en m e d i c i n a (p. ej., la p e n i c i l i n a ) o f u n g i c i d a s ( e s t r o b i l u r i n a p r o c e d e n t e d e Strobilurus). A l g u n o s h o n g o s son v e n e n o s o s . Ya se h a h a b l a d o de la tem i b l e Amonita phalloides\ en total se c o n o c e n u n a s 150 e s p e c i e s d e h i m e n o m i c e t e s v e n e n o s a s (y s ó l o u n a s 10 esp e c i e s de a s c o m i c e t e s ) , entre las q u e m u y p o c a s son grav e m e n t e tóxicas. T a m b i é n e n los c u e r p o s f r u c t í f e r o s v i e j o s d e las e s p e c i e s c o m e s t i b l e s p u e d e n f o r m a r s e s u s t a n c i a s v e n e n o s a s , c o m o e n la c a r n e d e s c o m p u e s t a .

O j e a d a r e t r o s p e c t i v a s o b r e los b a s i d i o m i c e t e s . Las r e l a c i o n e s de p a r e n t e s c o e n t r e a s c o m i c e t e s y b a s i d i o m i c e t e s y su p e r t e n e n c i a a un g r u p o d e l i n a j e c o m ú n ( p r ó x i m o al d e las t a f r i n o m i c é t i d a s ) se p o n e n e n e v i d e n c i a p o r s u s h o m o l o g í a s . C o m o e n l o s a s c o m i c e t e s , e n el p r o c e s o d e r e p r o d u c c i ó n s e x u a l , se i n t e r c a l a u n a f a s e dicariótica (dicariofase) característica entre plasmogamia y cariogamia. Dicha fase dicariótica no debe origin a r s e n e c e s a r i a m e n t e d e m o d o i n m e d i a t o d e s p u é s d e la p l a s m o g a m i a , s i n o q u e el m á s a c t i v o d e los d o s n ú c l e o s p u e d e m i g r a r a t r a v é s d e m u c h a s c é l u l a s del m i c e l i o q u e lo ha r e c i b i d o a n t e s d e e n c o n t r a r un n ú c l e o g e n o t í p i c a -

m e n t e d i s t i n t o c o n el q u e f o r m a r u n d i c a r i o n (p. e j . . e n el a s c o m i c e t e Neurospora o en el b a s i d i o m i c e t e Typhul a ) . La f o r m a c i ó n d e f í b u l a s en el m i c e l i o d i c a r i ó t i c o de m u c h o s b a s i d i o m i c e t e s e s h o m o l o g a a la f o r m a c i ó n de u n c í n u l o s en l o s a s c o m i c e t e s ; i n c l u s o a l g u n o s a s c o m i c e t e s f o r m a n f í b u l a s ( t u b e r á c e a s ) e n v e z de u n c í n u l o s . L a p e q u e ñ a d i f e r e n c i a e n t r e u n c í n u l o y f í b u l a e s t á en q u e el p r i m e r o se f o r m a e n p o s i c i ó n t e r m i n a l y la s e g u n d a e n p o s i c i ó n lateral; a d e m á s , en los a s c o m i c e t e s , la a p a r i c i ó n d e u n c í n u l o s a m e n u d o se l i m i t a a la c é l u l a t e r m i n a l d e las h i f a s a s c ó g e n a s . L o s c a r p ó f o r o s o c u e r p o s f r u c t í f e r o s d e los b a s i d i o m i c e t e s n o se p u e d e n h o m o l o g a r . en c a m b i o , c o n los d e los a s c o m i c e t e s ; los prim e r o s se c o m p o n e n s ó l o d e h i f a s d i c a r i ó t i c a s , m i e n t r a s q u e los d e l o s a s c o m i c e t e s c o n s t a n de h i f a s h a p l o i d e s e h i f a s a s c ó g e n a s d i c a r i ó t i c a s ( f i g s . 11-32 A y 11-51 B). M i e n t r a s q u e la a g l o m e r a c i ó n d e t a l e s h i f a s p a r a d a r c u e r p o s f r u c t í f e r o s en los a s c o m i c e t e s va p r e c e d i d a c a d a v e z p o r un p r o c e s o s e x u a l o e s t á í n t i m a m e n t e unid a al m i s m o , la f o r m a c i ó n d e c u e r p o s f r u c t í f e r o s e n los b a s i d i o m i c e t e s e s d e s e n c a d e n a d a p o r la f u s i ó n d e h i f a s ( s o m a t o g a m i a ) ; un micelio que ha p a s a d o a ser dicariót i c o p u e d e ir p r o d u c i e n d o n u e v o s c a r p ó f o r o s , u n o tras o t r o , b a j o la i n f l u e n c i a d e f a c t o r e s e x t e r n o s . En los a s c o m i c e t e s , la d i c a r i o f a s e e s t á l i m i t a d a a un c i e r t o n ú m e r o d e c é l u l a s ; las h i f a s h a p l o i d e s d o m i n a n a m p l i a m e n t e e n el c i c l o vital y d a n n u t r i c i ó n a las h i f a s d i c a r i ó t i c a s . U n i c a m e n t e en las tafrinomicétidas, que están p r ó x i m a s a los b a s i d i o m i c e t e s , las h i f a s d i c a r i ó t i c a s s o n i n d e p e n d i e n t e s d e las h a p l o i d e s e n c u a n t o a la n u t r i c i ó n . En los b a s i d i o m i c e t e s , la d i c a r i o f a s e d e s e m p e ñ a el p a p e l p r i n c i p a l e n el c i c l o v i t a l , c o m o e l e m e n t o a u t ó n o m o . L a s

Subclase: Hymenomycetidae

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Cuadro 11-4: Distribución y m o d o de vida de los h o n g o s (ind. Oomycota) A diferencia de las algas, los hongos, con unas 100 000 especies (500 oomicotas, más de 90 000 eumicotas), viven siempre como heterótrofos y se hallan principalmente en tierra. Las especies acuáticas (menos del 2 % del total) se encuentran con carácter primario entre los oomicetes y quitridiomicetes, que se multiplican por zoosporas, y, además, secundariamente, entre los ascomicetes y deuteromicetes (moniliales). Los hongos acuáticos viven en general en las aguas dulces, pero recientemente se han observado también un cierto número de especies marinas (principalmente ascomicetes. también algunos basidiomicetes). A menudo se observan adaptaciones a la flotación en las esporas de las mismas; en las moniliales, p. ej.. los conidios son filiformes o con 3 o 4 radios. Los hallazgos de hongos fósiles son muy escasos. Los más antiguos corresponden a quitridiomicetes encontrados en fragmentos de caparazones de animales marinos; se remontan hasta el Cámbrico. Del Devónico se conocen hifas desprovistas de tabiques transversales observadas en restos de plantas terrestres. En el Carbonífero había ya uredíneas sobre los helechos (y seguramente también ascomicetes), así como micorrizas en las raíces de los árboles; algunos micelios fibulados bien conservados indican que en los bosques del Carbonífero ya existían basidiomicetes superiores (¿himenomicetes?). Los hongos se nutren como saprofitos, parásitos biótrofos o necrótrofos (que matan rápidamente organismos vivientes en una fase parásita y luego viven como saprofitos sobre los restos muertos) o en consorcios simbiónticos (p. ej., micorrizas, liqúenes). Muchas veces colonizan sustratos especiales, como insectos. musgos, otros hongos, etc. (a menudo sólo especies determinadas de los mismos). Los hongos pueden descomponer los sustratos orgánicos más variados o atacar organismos vivientes muy distintos y dañarlos o matarlos, con lo que causan perjuicios importantes. Una eurotial (Amorphotheca resinae) está especializada en aceites, gasolina y alquitrán, y en los hidrocarburos contenidos en estos productos; en aviación causa daños al obturar los conductos de gasolina y corroer el aluminio. Los hongos son muy importantes como destructores de madera, productores de enfermedades en el hombre, los animales y las plantas, así como por alterar productos alimenticios y textiles. Por otro lado, tienen también aplicaciones útiles; ya se han visto algunas de ellas al tratar las distintas clases (fermentación alcohólica, v. 6.10.2.1; antibióticos, v. eurotiales; productos alimenticios, v. utilidades de los basidiomicetes; mejora del crecimiento de los árboles en la simbiosis micorrízica, v. 9.2.3). Entre la gran cantidad de adaptaciones a condiciones de vida especiales entresacamos sólo algunas ecológicamente importantes. H o n g o s d e s t r u c t o r e s d e la m a d e r a

En la naturaleza, la madera de los árboles muertos y de los tocones es descompuesta sobre todo por hongos. Los animales y bacterios tienen, en cambio, poca importancia en este proceso. Según investigaciones recientes, los bacterios no son agresivos como destructores de la madera. Entre los hongos intervienen principalmente basidiomicetes con cuerpos fructíferos himeniales («himenomicetes»; p. ej., poriales, himenoquetales, poliporales, agaricales), a veces también ascomicetes (p. ej., Ceratocystis) y deuteromicetes. Algunos de estos descomponedores atacan ya a los troncos vivientes como parásitos; así Phellinus pini y Heterohasidion annosum provocan la descomposición en los pinos y la pícea, y también Phellinus alnii (hongo yesquero), que vive sobre el manzano y otros frutales, y el también yesquero Fomes fomentarius. del haya y los abedules. Muchos hongos viven saprofitamente sólo sobre madera muerta (p. ej., especies de Coriolus, Trametes y Gloephyllum). También es posible que la infección empiece de modo saprofito en madera muerta, p. ej., en Armillaria mellea, que vive en tocones de árboles muertos y en

ellos forma sus cuerpos fructíferos, pero de allí puede pasar a árboles vivientes, sobre todo cuando están debilitados fisiológicamente, p. ej., por un largo período de sequía («parásitos de vegetales débiles»). Sobre todo dentro de los géneros principalmente parásitos se ha desarrollado una especialización con respecto a hospedantes distintos (p. ej., Phellinus hartigii sobre abetos, Ph. robustus sobre robles, Ph. hippophaecola sobre el espino amarillo, Hippophae). Algunos hongos son peligrosos destructores de la madera almacenada o de construcción, p. ej. Coniophora putearía y sobre todo Serpula lacrymans, que puede causar daños considerables en los edificios, partiendo de los sitios húmedos. La descomposición de la madera por hongos consiste en destrucción (por pod r e d u m b r e p a r d a ) o corrosión (por p o d r e d u m b r e blanca: forma especial: podredumbre roja). En el primer caso, el hongo ataca principalmente a la celulosa, de modo que la lignina permanece; la madera se vuelve parda, se resquebraja transversalmente y se descompone en fragmentos poliédricos (p. ej., Coniophora. Serpula). Los causantes de la corrosión (p. ej., Phellinus igniarius en los pastos) destruyen la lignina y la celulosa. con lo que, a diferencia de lo que sucede en el caso anterior, suelen ceder fenoloxidasas al sustrato; la madera en descomposición se vuelve blanca y fibrosa. Algunas plantas leñosas resisten el ataque con la ayuda de venenos, que se encuentran sobre todo en el duramen o corazón de la madera (toxinas del duramen). Sin embargo, algunos hongos pueden destruir incluso la madera así protegida, posiblemente con la ayuda de fenoloxidasas que neutralizan las toxinas. Sólo en los últimos tiempos se ha prestado atención a un tercer tipo de destrucción de la madera, que conduce a la formación de móder. Esta alteración, causada sobre todo por hongos con pequeños cuerpos fructíferos (p. ej., ascomicetes) o sin forma de fructificación principal (hongos imperfectos), es una podredumbre parda que se produce lentamente (raramente podredumbre blanca). Un ejemplo de este proceso lo ofrecen algunas especies de Chaetomium (ascomicetes), cuyas hifas atacan la pared secundaria de las traqueidas y de las fibras leñosas. Los tres tipos de descomposición mencionados afectan a la resistencia de la madera a la presión y a la torsión o la anulan por completo. No obstante, la coloración azul de la madera de pino no tiene ninguna influencia sobre estas propiedades estáticas, pues su productor (especies de Ceratocystis) sólo consume el contenido celular del parénquima leñoso. En la adquisición de color gris en la madera de construcción expuesta a las inclemencias del tiempo, p. ej.. en las montañas, en caso de que no se deba exclusivamente a la acción del aire, intervienen hongos imperfectos. Algunos hongos destructores de la madera causan fosforescencia nocturna (bioluminiscencia), como, p. ej., Armillaria mellea; en Omphalotus olearius, que vive sobre los olivos viejos, brillan incluso los carpóforos. La descomposición de la hojarasca (hojas, agujas) en los suelos de bosque es fisiológicamente semejante a la de la madera; en aquélla colaboran, además de bacterios, sobre todo hongos («habitantes del mantillo»), que, con ello, tienen una participación esencial en la formación de humus.

Hongos como simbiontes Una gran parte de los cormófitos establecen simbiosis con hongos micorrízicos o micorrizas (v. 9.2.3); se distingue entre plantas obligada y facultativamente micótrofas. Entre los árboles europeos presentan regularmente micorrizas ectótrofas sobre todo las coniferas y, entre las angiospermas, las fagales. También entre las plantas cultivadas están muy extendidas las micorrizas (en general endótrofas), p. ej. en el fresal, la tomatera, los guisantes y los cereales. Las orquídeas en condiciones naturales no pueden completar la germinación de sus semillas, finas como el polvo y carentes de tejidos nutricios, sin la presencia de hongos micorrízicos. Las micorrizas sólo faltan por completo en unos pocos grupos sistemáticos, como. p. ej., las ciperales, las plumbagina^ -

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

les y las brasicáceas. Entre los hongos no forman micorrizas ni los oomicetes ni los quitridiomicetes; aparte de ellos pueden formarlas representantes de todas las clases, en especial ascomicetes y basidiomicetes superiores (p. ej.. la mayoría de las setas de los bosques), y también los zigomicetes (Endogone). Muchas veces, los hongos sólo forman carpóforos c u a n d o hacen de micorriza de determinadas especies o bien viven exclusivamente sobre una planta superior particular; así, dentro del género Leccinum, L. scabriun y L. testaceoscabrum están ligados a los abedules; L. vutpinum. a los pinos de dos agujas; L. quercinum, a los robles; L. aurantiacum, al álamo temblón y L. carpini. al carpe, al avellano y al álamo temblón. Las simbiosis micorrízicas pueden «degenerar» o convertirse en puro parasitismo. En este caso, unas veces el h o n g o se transforma en parásito del vegetal hospedante o, por el contrario, la planta superior, que inicialmente era hospedante del hongo, pasa a ser parásita del m i s m o (p. ej., Neottia, v. 9.2.3). Una aplicación del estudio de las micorrizas se da en la reforestación de áreas inicialmente sin bosque, la cual es favorecida si se infectan los árboles con g é r m e n e s de los hongos micorrízicos.

La simbiosis entre hongos y algas, que en los liqúenes ha conducido a un consorcio estabilizado, se tratará en la división Lichenes (v. 11.2; 9.2.4). Los casos de simbiosis entre hongos y animales son extraordinariamente variados. En animales especializados en una nutrición unilateral, como los sudores de sangre y los insectos comedores de madera, o s u d o r e s de jugos vegetales, existen en lugares determinados del tracto digestivo o en órganos especiales los llamados micetomas, simbiontes vegetales que son bacterios y levaduras, cuya transmisión a la generación siguiente se asegura mediante diferentes dispositivos. En unos casos, los simbiontes fúngicos hacen posible al hospedante la utilización del alimento (madera para ciertas larvas de insectos (ignícolas), otras veces el hongo es consumido por el animal, de modo que éste puede nutrirse de madera, etc., a base de dar un rodeo a través del hongo (p. ej., ciertos coleópteros de la madera). En todos estos casos, los simbiontes permiten la supervivencia de sus hospedantes con nutrición unilateral, pues complementan de modo variado el metabolismo del hospedante. Las hormigas tropicales cortadoras de hojas cultivan en sus guaridas subterráneas el micelio de unos hongos determinados (pertenecientes a las agaricales); los extremos engrosados, ricos en alimento, de las hifas les sirven de nutrición; el hongo, que descompone la celulosa, es cultivado por las hormigas en un sustrato formado por fragmentos de hoja masticados; cuando se establecen de nuevo, lo introducen a partir de un nido viejo. En los termes, el micelio de hongo (Termitomyces, agaricales), cultivado cuidadosamente, sirve sólo para alimento de la reina y de las larvas. Tienen una importancia semejante los llamados hongos de ambrosía, que viven en las galerías de los coleópteros de las cortezas (ípidos) en Europa; tales hongos sirven de alimento a las larvas de los mismos.

Hongos como causantes de enfermedades De las 162 enfermedades infecciosas más importantes que afectan a las plantas utilizadas en la Europa central, el 83 % son producidas por hongos. Los daños ascienden cada año a miles de millones y a veces son causa del hambre de las poblaciones (v. Phytophthora). Entre los organismos parásitos de vegetales, los hongos ocupan el primer lugar, al lado de animales, bacterios y virus. Algunos grupos (entre los mixomicetes, los plasmodioforomicetes; entre los demás, p. ej., las peronosporales, erisifales, uredinales y ustilaginales) viven casi exclusivamente como parásitos patógenos de plantas superiores. También muchos hongos imperfectos se cuentan entre los parásitos de vegetales (v. 11.2 Deuteromycetes). La infección se sitúa en la base del desarrollo del hongo parásito sobre la planta superior. Se realiza a través de heridas, de los estomas o directamente a través de la pared externa de la epidermis. La penetración en la epidermis a través de la cutícula se realiza enzimáticamente gracias a ectoenzimas especiales (cutinasas) o mecánicamente, atravesando la cutícula con el extremo agudo de las hifas infecciosas. Muchas veces se

produce infección en órganos delicados del hospedante, p. ej., pelos radicales, órganos de las plántulas, pétalos o estigmas. A menudo basta una única espora o conidio para producir la infección. Al lado de la temperatura, es decisivo para la germinación de esporas y conidios que la humedad sea suficiente (por ello, en los años húmedos alcanzan una importancia especial las enfermedades fúngicas). La planta hospedante reacciona a la penetración del hongo con medidas de defensa mecánicas o de naturaleza química: engrosamiento de las paredes celulares, formación de sustancias defensivas, como los productos tánicos inespecíficos (en parte se da desintoxicación por fenoloxidasas) o las fitoalexinas específicas. Si. en definitiva, la planta queda infectada o no, depende de la virulencia del hongo y de la resistencia del hospedante. Esta última viene determinada por la constitución genética del mismo y, con ello, por distintos factores de resistencia mecánicos, químicos y fisiológicos. Por otro lado, la disposición del hospedante depende de las condiciones del ambiente: también éstas pueden decidir si se produce o no la infección. Una buena nutrición nitrogenada provoca, p. ej., menor resistencia mecánica de las células, al darse un crecimiento rápido, con lo que suele aumentar la predisposición a las infecciones. La virulencia de los hongos puede sufrir también grandes variaciones determinadas genéticamente incluso dentro de una misma especie. En el mildiu de la cebada, partiendo de 53 cultivos de ascósporas, incluso de esporas de un solo cuerpo fructífero, se obtuvieron 14 tipos patógenos distintos. En muchos parásitos ello determina la división de las estirpes en gran número de formas específicas respecto al hospedante. Como fuentes de infección entran en consideración todos los estados de los hongos que producen conidios y meiósporas. El invierno se resiste con ayuda de estromas, que en primavera forman cuerpos fructíferos (p. ej., Ventuña, Claviceps, Rhytisma), de zigotos con germinación primaveral (peronosporales) o de teleutósporas (uredinales); otras veces los hongos invernan dentro de los hospedantes, en rizomas, tubérculos, yemas persistentes, etc. La diseminación de los agentes patógenos, a menudo muy rápida, se produce del mismo modo que la de los frutos y semillas de las plantas superiores: en general por el viento, muchas veces por los animales y, en los tiempos modernos, también por el hombre, que ha difundido muchas enfermedades vegetales de un país a otro. La aparición epidémica de hongos fitopatógenos sólo se conoce en casos de monocultivo de plantas agrícolas, en los que puede conducir incluso a la destrucción total del cultivo en una región (p. ej., destrucción de la vid en las islas Canarias [Tenerife] y Madeira, por Uncinula necator hacia 1850). En la lucha contra las enfermedades de las plantas, por razones técnicas, la terapéutica desempeña únicamente un papel subordinado, al revés de lo que sucede en el caso de las enfermedades bacterianas y fúngicas del hombre. La mayor importancia la alcanzan métodos profilácticos variados, mediante los que se intenta impedir que el agente patógeno alcance al hospedante (métodos de cultivo apropiados, rotación de cosechas, eliminación del hospedante intermedio en las royas) o se destruye a dicho agente antes de la germinación o durante la misma (tratamiento de las semillas, pulverización con fungicidas). Desempeña un papel importante la selección de especies que sean resistentes a los causantes de la enfermedad (cultivo de especies resistentes). Es también importante la selección de razas resistentes al parásito. Para combatir con éxito las enfermedades es condición previa el conocimiento exacto del ciclo vital y del modo de vida del parásito. Los hongos producen muy distintas enfermedades en el hombre y los animales. Las micotoxicosis y alergias micógenas están relacionadas indirectamente con el modo de vida de los hongos. Las esporas que se hallan en el aire pueden causar estas alergias cuando penetran en las vías respiratorias. La cantidad de esporas existente en el aire es a menudo notablemente elevada; así, en

Subclase: Hymenomycetidae

construcciones agrícolas, existen casos extremos de hasta 21 millones de esporas. Al aire libre, en cambio, los valores son considerablemente más bajos, de 0 , 2 5 - 7 esporas por 1 c m \ En los pulmones de vacas recién sacrificadas se contabilizaron hasta 1 7 0 0 colonias fúngicas por gramo de peso fresco e incluso de especies cuyas esporas, con menos de 10 pm de tamaño, pueden pasar por las vías respiratorias. Aspergillus flavas crece en distintos frutos secos y produce aflatoxinas que dañan el hígado. A diferencia de una micotoxicosis, como la que produce, p. ej., Claviceps, se habla de micetismo en el caso de que el hongo sea consumido voluntariamente y de ello resulten fenómenos de intoxicación (v. agaricales). Las micosis del hombre y de los animales pueden ser superficiales, de la piel, las uñas, las garras, las pezuñas y las plumas, o profundas. Estas se extienden por el interior del cuerpo y pueden conducir a la muerte. Los 3 0 a 5 0 productores son parecidos a levaduras (Candida. Torulopsis, Cryptococcus) o forman micelios filamentosos (Aspergillus, Trichophyton, Mucor). Algunas especies están especializadas exclusivamente en animales de sangre caliente, otras viven en el suelo, del que proviene la infección. El «pie de atleta» (Trichophyton rubrum) infecta al hombre mediante finas escamitas de piel difundidas por el suelo y que contienen el hongo. Las micosis profundas apenas se transmiten por contacto, pero se adquieren a través del tracto intestinal y, sobre todo, de los órganos respiratorios. Las especies de Histoplasma provocan en países cálidos una enfermedad pulmonar muy extendida.

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Hongos carnívoros Los hongos carnívoros (fig. 11-62) son organismos especializados con respecto a su nutrición, que forman un grupo especial de parásitos facultativos. Estos hongos capturan pequeños animales (nematodos, rotíferos) o algas móviles (Euglena) por medio de dispositivos variados, pero en muchos casos también se pueden cultivar como saprófitos en medios de cultivo ordinarios, en los que no existen los organismos que acostumbran a apresar. Polyphagus euglenae (A: v. también 11.2, Chytridiomycetes) y algunas especies del género Arnaudovia pertenecen a las quitridiales; las últimas viven en la superficie del agua (neuston) y capturan seres unicelulares con ayuda de seis hifas largas y finamente pinnadas (B). Las zoopagáceas (zigomicetes) son siempre carnívoras y viven de la captura de amebas y nematodos. Las amebas se adhieren a las hifas de Zoopage tharnnospira (G) y entonces son digeridas por medio de haustorios que penetran en la presa. Los hongos carnívoros del grupo Arthrobotrys pertenecen a los hongos imperfectos (hifomicetes). Capturan sus presas (nematodos) mediante ramas o redes pegajosas (C), cabezuelas viscosas (Dactylella) o con anillas fijas o corredizas (Dactylium). También dentro de los oomicetes se ha alcanzado el modo de vida depredador. en concreto en el género Zoophagus. Sus hifas forman apéndices provistos de una secreción viscosa en la que quedan adheridos los rotíferos (E, F). Entre los basidiomicetes, se han observado hongos carnívoros en especies aisladas de Pleurotus. Se han descrito unas 80 especies de hongos carnívoros.

Fig. 11-62: H o n g o s carnívoros. A Polyphagus, P. euglenae con diez e u g l e n a s en distintas f a s e s d e digestión (200x). B Arnaudovia, A. hyponeustica,, q u e ha c a p t u r a d o Tylenchus (150x). C, D Arthrobotrys, A. oligospora, C con lazos c a z a d o r e s y D con un n e m a t o d o c a p t u r a d o (150x). E, F Zoophagus, E Z insidians con tres rotíferos c a p t u r a d o s (90x). F Rotífero c a z a d o y a t r a v e s a d o por Zoophagus (125x). G Zoopage, Z. tharnnospira con d o s a m e b a s

( 5 0 0 x ) . - A : s e g ú n L. N o w a k o w s k y ; B: s e g ú n Valkanow; C, D: s e g ú n W. Zopf; E, F: s e g ú n Sommerstorff; G: s e g ú n C. Drechsler.

u r e d i n a l e s , q u e d e b e n c o n s i d e r a r s e b a s i d i o m i c e t e s prim i t i v o s , a s e g u r a n la d o m i n a n c i a d e la d i c a r i o f a s e g r a c i a s a la p r o p a g a c i ó n m e d i a n t e v a r i a s c l a s e s d e e s p o r a s , y los h i m e n o m i c e t e s s i g u i e n t e s , g r a c i a s a la p e r d u r a c i ó n d u r a n t e v a r i o s a ñ o s y a la m u l t i p l i c a c i ó n v e g e t a t i v a del d i c a r i o n ( o í d i o s , f r a g m e n t o s d e h i f a s , e t c . ) . En la e v o l u c i ó n d e l o s a s c o m i c e t e s se t i e n d e y a a u n a c i e r t a s i m p l i -

f i c a c i ó n d e la s e x u a l i d a d . É s t a a l c a n z a el n i v e l m á x i m o e n los b a s i d i o m i c e t e s , e n los q u e n o se f o r m a n y a ó r g a n o s s e x u a l e s e s p e c í f i c o s y la s o m a t o g a m i a e s la r e g l a g e n e r a l ( e x c e p c i ó n : u r e d i n a l e s ) . T a m b i é n la r e i t e r a d a f o r m a c i ó n de c u e r p o s f r u c t í f e r o s e n el m i c e l i o d i c a r i ó t i c o d e los b a s i d i o m i c e t e s p u e d e ser i n t e r p r e t a d a c o m o u n a r e d u c c i ó n d e la s e x u a l i d a d .

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

1. a adición a los Mycobionta: Fungí imperfecti (Deuteromycetes) El s i s t e m a natural de los h o n g o s se b a s a e n b u e n a parte en el c i c l o de d e s a r r o l l o y e n los ó r g a n o s d e la f o r m a d e

fructificación principal (teleomorfa) relacionados con la r e p r o d u c c i ó n s e x u a l . Sin e m b a r g o , e n m u c h o s h o n g o s ( u n a s 3 0 0 0 0 e s p e c i e s ) s ó l o se c o n o c e n p r o c e s o s d e m u l tiplicación v e g e t a t i v a p o r c o n i d i o s , e n la f o r m a d e f r u c -

tificación secundaria o accesoria (anamorfa). No es posible d e c i d i r si la f o r m a d e f r u c t i f i c a c i ó n principal n o se c o n o c e o el h o n g o h a p e r d i d o la c a p a c i d a d d e f o r m a r l a . T o d o s e s t o s h o n g o s se h a n r e u n i d o e n el g r u p o artificial de los h o n g o s i m p e r f e c t o s o d e u t e r o m i c e t e s . A pesar de la supresión de la sexualidad (falta la forma de fructificación principal) se puede llegar realmente a producir recombinación genética mediante procesos parasexuales tras las fusión de hifas de individuos diferentes (fusión para formar núcleos diploides heterozigóticos; entrecruzamiento mitótico; haploidización por la pérdida gradual de cromosomas). Un conocimiento cada vez mayor de los caracteres generales en su conjunto (tipos de hifas y septos, quimismo y ultraestructura de la pared celular, formas fructíferas secundarias coincidentes), así como la utilización de los análisis del DNA, permitirán incluir cada vez un mayor número de hongos imperfectos en las clases y órdenes del sistema natural. La mayoría pertenecen a los ascomicetes, sólo unos pocos a los basidiomicetes. Existe una subdivisión provisional, artificial, de carácter práctico, de los hongos imperfectos basada en las estructuras portadoras de conidios. Estos se originan casi siempre en conidióforos, ya libres, ya situados en receptáculos, ya dentro de picnidios. 1. Sphaeropsidales: conidios en recipientes parecidos a peritecios (picnidios) o en cavidades semejantes a una cámara. Septoria apii es la «roya» del apio. A este grupo pertenecen también Fusicoccum (v. 7.6.4.1, 9.3.3) y Lasiodiplodia (v. 7.6.6.2). 2. Melanconiales: conidios sobre cuerpos estromáticos. Gloeosporium fructigenum produce la podredumbre amarga de la manzana. (Para Sphaceloma v. 7.6.3.1.) 3. Moniliales (Hyphomycetales): conidios no en estromas; se forman sobre pies a menudo muy ramificados, que aparecen aislados o en fascículos (coremios) o bien, unidos a hifas estériles, en masas gelatinosas (esporodoquios). Ejemplos: Aspergillus, Penicillium en numerosas especies; se conoce la forma de fructificación principal en algunas formas conídicas (v. Eurotiales). Hisioplasma, Trichophyton, Arthrobotrys, Dactylella y Dactylium (cuadro 11-4) también pertenecen a este grupo. Fusarium oxysporum f. lycopersici produce el marchitamiento de las plantas de tomate. (V. también Cercospora, 7.6.4.1.) 4. Klastomycetales: se producen por gemación a modo de levaduras y carecen de estados sexuales, p. ej., Cryptococcaceae (próximas a los ascomicetes) (Candida y Torulopsis, cuadro 11 -4).

l ó g i c a y fisiológica. L a s a l g a s q u e f o r m a n parte de los liq ú e n e s ( f o t o b i o n t e s ) son r e p r e s e n t a n t e s u n i c e l u l a r e s o fil a m e n t o s o s de los c i a n o b a c t e r i o s , m e n c i o n a d o s a n t e r i o r m e n t e (p. e j . , Chroococeus, Gloeocapsa, Scytonema, Nostoc), o c l o r ó f i t o s (p. ej., Coccomyxa, Cystococcus, Trebouxia. Chlorella y Trentepohlia). En c u a n t o a los hongos (micobiontes) intervienen sobre todo ascomicetes (en p r i m e r lugar f o r m a s q u e p r o d u c e n a p o t e c i o s , m á s r a r a m e n t e p r o d u c t o r a s de p e r i t e c i o s ) y s ó l o en m u y p o c o s c a s o s b a s i d i o m i c e t e s (p. ej., c o r t i c i á c e a s . c l a v a r i á c e a s ) . El h e c h o q u e los h o n g o s l i q u é n i c o s p e r t e n e z c a n a distintas c l a s e s del s i s t e m a d e m u e s t r a q u e la s i m b i o s i s liquénic a se h a o r i g i n a d o v a r i a s v e c e s y p o r c a m i n o s distintos en la filogenia. D e a h í se o r i g i n ó u n a n u e v a f o r m a d e o r g a n i z a c i ó n de las p l a n t a s t a l o f í t i c a s c o n c a r a c t e r e s particulares. De la v i d a en c o m ú n de h o n g o s y a l g a s resultan nuevos caracteres morfológicos y químicos. Los hongos l i q u é n i c o s p i e r d e n su i d e n t i d a d e n la s i m b i o s i s ; en la nat u r a l e z a s ó l o son c a p a c e s d e v i v i r u n i d o s al alga c o r r e s p o n d i e n t e . P o r tal m o t i v o , los l i q ú e n e s f u e r o n t r a t a d o s en o t r o t i e m p o c o m o u n a u n i d a d s i s t e m á t i c a particular, la división L i c h e n e s . M o r f o l o g í a . L a f o r m a d e los l i q ú e n e s d e p e n d e en r a r o s c a s o s d e la c o n s t i t u c i ó n del a l g a , p e r o p o r l o c o m ú n e s la f o r m a del h o n g o la q u e d o m i n a . El p r i m e r c a s o c o r r e s p o n d e a los liqúenes filamentosos (p. ej., Ephebe), en los q u e el h o n g o e n v u e l v e a m o d o d e u n a t e l a r a ñ a a u n a

cianofícea filamentosa, o a los liqúenes gelatinosos. En la g r a n m a y o r í a d e los g é n e r o s e s el h o n g o el q u e d e t e r m i n a la f o r m a del l i q u e n . E n los l i q ú e n e s c r u s t á c e o s , q u e c r e c e n l e n t a m e n t e en la s u p e r f i c i e d e la r o c a , de la tierra o d e las c o r t e z a s , el talo está í n t i m a m e n t e u n i d o al s u s t r a t o , e n el q u e p e n e t r a hasta c i e r t o p u n t o y p r e s e n t a e n g e n e r a l u n a f o r m a d e f i n i d a ( f i g . 11-63 H). El talo a p l a n a d o y p o r l o c o m ú n l o b u l a d o de los l i q ú e n e s foliác e o s ( G ) e s t á u n i d o al s u s t r a t o p o r c o r d o n e s d e h i f a s ( r i z i n a s ) . En los l i q ú e n e s u m b i l i c a d o s ( E ) , el t a l o discif o r m e s ó l o e s t á f i j a d o p o r el c e n t r o . F i n a l m e n t e , los liq ú e n e s f r u t i c u l o s o s se f i j a n al s u s t r a t o p o r u n a b a s e m u y e s t r e c h a y se r a m i f i c a n a m o d o de u n a r b u s t o (J). Thamnolia vermicularis, un l i q u e n á r t i c o - a l p i n o ( D ) , y a c e l i b r e m e n t e s o b r e el s u e l o o a l o s u m o se f i j a p o r m e d i o d e u n o s p o c o s c o r d o n e s d e h i f a s . E n el g é n e r o Cíadonia ( B . C ) se e l e v a n s o b r e el t a l o f o l i á c e o , p o r lo c o mún escasamente desarrollado, podecios acopados o d e n d r o i d e s q u e s o s t i e n e n los a p o t e c i o s . H i s t o l o g í a y fisiología. Un c o r t e transversal de un liquen g e l a t i n o s o (fig. 11-64 A ) m u e s t r a q u e el alga y el h o n g o se d i s t r i b u y e n de m o d o m á s o m e n o s h o m o g é n e o e n el talo

(estructura homómera): el mucilago de una colonia de

Nostoc está a t r a v e s a d o por h i f a s d e h o n g o s . Las h i f a s del

5. Mycelia sterilia: micelios en los que no se conocen células reproductoras de clase alguna (p. ej., micorrizas, esclerocios, rizomorfos).

h o n g o m u c h a s v e c e s se a p r o x i m a n d e n s a m e n t e j u n t o a las s u p e r f i c i e s s u p e r i o r e i n f e r i o r y p u e d e n f o r m a r u n a c a p a c o r t i c a l . En los l i q ú e n e s f r u t i c u l o s o s y f o l i á c e o s (fig. 11-64 B), a s í c o m o en n u m e r o s o s l i q ú e n e s c r u s t á c e o s , las a l g a s se sitúan en una c a p a bien d e f i n i d a , parale-

2. a adición a los Mycobionta: Lichenes, liqúenes

la a la superficie superior (estructura heterómera). En la

En los l i q ú e n e s , las h i f a s d e d e t e r m i n a d a s e s p e c i e s de h o n g o s f o r m a n un c o n s o r c i o s i m b i ó n t i c o c o n a l g a s a u t ó t r o f a s (v. 9 . 2 . 4 ) q u e h a p a s a d o a s e r u n a u n i d a d m o r f o -

c a p a cortical superior, las h i f a s se j u n t a n a m e n u d o f o r m a n d o un p s e u d o p a r é n q u i i n a c o m p a c t o . En los l i q ú e n e s f o l i á c e o s y f r u t i c u l o s o s , la c o r t e z a s u e l e e s t a r m á s m a r c a d a m e n t e d i f e r e n c i a d a q u e e n los c r u s t á c e o s (v. B y C ) . En los l i q ú e n e s e n d o f l o i c o s (que v i v e n e n la c o r t e z a de á r b o les) y e n d o l í t i c o s (que v i v e n e n la roca), el talo p e n e t r a de

A d i c i ó n a los M y c o b i o n t a : L i c h e n e s , l i q ú e n e s

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m o d o tan p r o f u n d o en el s u s t r a t o q u e a p e n a s s o b r e s a l e d e la s u p e r f i c i e .

c i ó n c o n la s i m b i o s i s está la f o r m a c i ó n de n u m e r o s a s s u s -

H o n g o y a l g a viven e n e s t r e c h a s i m b i o s i s ; el h o n g o e n v u e l v e al alga (fig. 11-64 E , F) y e n m u c h o s c a s o s e n v í a h a u s t o r i o s , o sea a p é n d i c e s , q u e p e n e t r a n e n el interior d e las c é l u l a s del a l g a (G). En o t r o s m u c h o s l i q ú e n e s , el h o n g o f o r m a a p r e s o r i o s ( E ) q u e p e n e t r a n s ó l o en las p a r e d e s del alga, a lo q u e el a l g a p u e d e r e a c c i o n a r d e f e n s i v a m e n te e n g r o s a n d o d i c h a s p a r e d e s (J).

c u a l e s s ó l o a p a r e c e n en el liquen y no e n s u s c o m p o n e n tes a i s l a d o s ; son s e g r e g a d a s p r i n c i p a l m e n t e e n el l a d o e x terior d e las h i f a s , en f o r m a de p e q u e ñ o s cristales; a e l l a s d e b e n m u c h o s l i q ú e n e s su c o l o r a c i ó n c a r a c t e r í s t i c a . S e trata de s u s t a n c i a s de g r u p o s m u y d i f e r e n t e s : á c i d o s alifáticos, d é p s i d o s , d e p s i d o n a s . q u i n o n a s , d e r i v a d o s d i b e n z o furánicos, etc.

En a l g u n o s l i q ú e n e s , al l a d o d e las a l g a s n o r m a l e s se o b -

servan algas de una s e g u n d a especie, bien distinta de la p r i m e r a d e s d e el p u n t o d e v i s t a s i s t e m á t i c o . El a l g a s e c u n d a r i a p u e d e a p a r e c e r e n z o n a s d e t e r m i n a d a s del talo (p. e j . , So/orina crocea) o e n p e q u e ñ a s p r o m i n e n c i a s del t a l o ( c e f a l o d i o s , f i g . 11-64 K); e s t o s c o n t i e n e n c i a n ó f i t o s q u e f i j a n n i t r ó g e n o (p. e j . , Nostoc) y se d a n e n liqúenes que, aparte de ellos, sólo contienen algas verd e s ( c l o r ó f i t o s ) . T a m b i é n p u e d e a s o c i a r s e un s e g u n d o h o n g o a la s i m b i o s i s n o r m a l a l g a - h o n g o ; d i c h o h o n g o s e c u n d a r i o vive c o m o « p a r a s i m b i o n t e » o c o m o un aut é n t i c o p a r á s i t o ; t a l e s « p a r á s i t o s d e los l i q ú e n e s » se c o n o c e n e n g r a n n ú m e r o . F i n a l m e n t e h a y l i q ú e n e s q u e se d e s a r r o l l a n r e g u l a r m e n t e c o m o p a r á s i t o s e n el t a l o d e otras especies. El h o n g o ( m i c o b i o n t e ) d e p e n d e p o r c o m p l e t o del alga ( f o -

tobionte) en su metabolismo de los hidratos de carbono. Los h o n g o s suelen r e c i b i r d e las a l g a s a z ú c a r o a l c o h o l e s s a c a r i n o s . Las a l g a s i n c l u i d a s e n el t e j i d o f ú n g i c o d e p e n -

den del hongo en su metabolismo del a g u a y de las sust a n c i a s m i n e r a l e s . El h o n g o les d a t a m b i é n p r o t e c c i ó n c o n t r a las i n t e n s i d a d e s d e m a s i a d o altas d e la luz. En rela-

tancias liquénicas. características de los liqúenes, las

R e p r o d u c c i ó n y multiplicación. En el talo liquénico. las a l g a s s ó l o se m u l t i p l i c a n v e g e t a t i v a m e n t e ; s u s c é l u las son m a y o r e s q u e c u a n d o se h a l l a n e n libertad, p u e s , al v i v i r c o m o s i m b i o n t e s , q u e d a i n h i b i d a su c a p a c i d a d d e d i v i s i ó n . En c a m b i o , los h o n g o s d e s a r r o l l a n s u s c u e r p o s fructíferos característicos (apotecios, peritecios, pseudot e c i o s ) . E n g e n e r a l , en el h i m e n i o d e l o s m i s m o s n o se e n c u e n t r a n i n g u n a a l g a . S ó l o p u e d e o r i g i n a r s e un n u e v o talo d e l i q u e n c u a n d o u n a e s p o r a de h o n g o , e n g e r m i n a c i ó n , t r o p i e z a p o r c a s u a l i d a d c o n el a l g a c o r r e s p o n d i e n te. T a l e s « s í n t e s i s d e l i q ú e n e s » se han r e a l i z a d o e x p e r i m e n t a l m e n t e en a l g u n a s o c a s i o n e s . S ó l o u n o s p o c o s l i q ú e n e s (p. e j . , Endocarpon) p r e s e n t a n a l g a s en el him e n i o ; e s t a s a l g a s s o n l a n z a d a s c o n las e s p o r a s , de m o d o q u e el h o n g o e n g e r m i n a c i ó n d i s p o n e i n m e d i a t a m e n t e del a l g a a d e c u a d a . N o se s a b e a ú n q u é f u n c i ó n d e s e m p e ñ a n los p i c n i d i o s q u e p u e d e n o b s e r v a r s e en m u c h o s liq ú e n e s . En los l i q ú e n e s f o l i á c e o s y f r u t i c u l o s o s , la m u l tiplicación se p r o d u c e m u c h a s v e c e s (en E u r o p a de m o d o p r e d o m i n a n t e ) p o r vía v e g e t a t i v a . En p r i m e r lugar s i r v e n p a r a e l l o los s o r e d i o s ( f i g . 11-64 D), c o n s t i t u i d o s p o r g r u p i t o s de c é l u l a s d e a l g a , a p r e t a d a m e n t e e n v u e l t o s

Fig. 11 -63: Lichenes. A Dictyonema pavonia. B Cladonia rangiferina. C Cladonia pyxidata, t a l o con p o d e c i o s a c o p a d o s . D Thamnolia vermicularis. E Dermatocarpon miniatum F Oraphis scripta. G Parmelia acetabulum. H Rhizocarpon geographicum. J Roccella boergesenii. K Usnea florida. (A-K 1/2x).

- S e g ú n C. M á g d e f r a u .

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-64: Lichenes. A-C S e c c i ó n transversal del talo. A Collema pulposum (200x). B Sticta fuliginosa (250x). C Graphis dendritica (200x). D Soredio d e Parmelia sulcata (450x). E-J Haustorios: E apresorios, F hifas prensiles, G h a u s t o r i o intracelular, H h a u s t o r i o i n t r a m e m b r a n o s o , J haustorio i n t r a m e m b r a n o s o inutilizado por d e p ó s i t o d e celulosa; E-F 4 5 0 x , G-J 6 0 0 x . K C e f a l o d i o d e Peltigera aphthosa (200x). - A: s e g ú n H. d e s Abba-

yes; B: s e g ú n J. Sachs; C: s e g ú n Bioret; D, K: s e g ú n K. M á g d e f r a u ; E, F: s e g ú n Bornet; G, H: s e g ú n E.Tschermak; J: s e g ú n Plessl.

p o r f i l a m e n t o s m i c é l i c o s . Es f r e c u e n t e q u e e s t o s s o r e d i o s se o r i g i n e n en el t a l o e n p u n t o s n e t a m e n t e c i r c u n s c r i t o s : l o s s o r a l e s . D i s e m i n a d o s p o r el v i e n t o , si c a e n s o bre un s u s t r a t o a d e c u a d o , d a n l u g a r a u n n u e v o l i q u e n . En o t r a s e s p e c i e s se f o r m a n e n la s u p e r f i c i e del talo p e q u e ñ a s e x c r e s c e n c i a s e n f o r m a d e c l a v o o d e c o r a l (isid i o s ) , las c u a l e s se q u i e b r a n f á c i l m e n t e y s i r v e n a s i m i s m o p a r a la m u l t i p l i c a c i ó n v e g e t a t i v a . T a m b i é n e s p o s i b l e e n los l i q ú e n e s q u e u n f r a g m e n t o c u a l q u i e r a d e t a l o reg e n e r e un talo n o r m a l .

D i s t r i b u c i ó n y m o d o de vida. Los liqúenes prosperan s o b r e l o s s u s t r a t o s m á s v a r i a d o s : s o b r e la r o c a , e n el s u e l o , e n la c o r t e z a d e l o s á r b o l e s p l a n i f o l i o s y a c i c u l i f o l i o s , en la m a d e r a m u e r t a , e t c . E n los t r ó p i c o s se d e s a r r o l l a n p e q u e ñ o s l i q ú e n e s i n c l u s o s o b r e las h o j a s . L o s l i q ú e n e s c r u s t á c e o s , q u e p u e d e n d i s o l v e r la c a l i z a ( p e r o n o el c u a r z o ) , p r e p a r a n el s u s t r a t o p a r a las p l a n t a s s u p e riores, c o m o p r i m e r o s c o l o n i z a d o r e s . U n o s p o c o s liqúen e s v i v e n d e m o d o a n f i b i o e n el a g u a d u l c e , o t r o s s u -

m e r g i d o s e n el m a r o e n la z o n a d e s a l p i c a d u r a del litoral m a r i n o ( f i g . 1 1 - 1 0 2 ) . L a v e g e t a c i ó n l i q u é n i c a a l c a n z a el m á x i m o v i g o r e n los b o s q u e s m o n t a n o s d e las zon a s t e m p l a d a s , e n las q u e el aire e s h ú m e d o , y e n las s e l v a s n e b u l o s a s d e la a l t a m o n t a ñ a i n t e r t r o p i c a l , así c o m o e n las t u n d r a s , en las q u e el s u e l o , e n g r a n d e s e x t e n s i o n e s , a p a r e c e p o b l a d o a n t e t o d o p o r l i q ú e n e s ; allí c o n s t i t u y e n f o r m a c i o n e s v e g e t a l e s p a r t i c u l a r e s . L o s liq ú e n e s e v i t a n e n g e n e r a l l o s d e s i e r t o s p é t r e o s d e las g r a n d e s c i u d a d e s , d o n d e los g a s e s r e s i d u a l e s (sobre t o d o S O , ) les p e r j u d i c a n . D e b i d o a su d i f e r e n t e s e n s i b i lidad ( a l g u n o s l i q ú e n e s c r u s t á c e o s s o n i n c l u s o m u y res i s t e n t e s ) p u e d e n s e r v i r c o m o i n d i c a d o r e s del g r a d o de c o n t a m i n a c i ó n del a i r e . L a a b s o r c i ó n d e a g u a se r e a l i z a p o r m e d i o de las h i f a s . Sin e m b a r g o , e s p e c i a l m e n t e e n los l i q ú e n e s f o l i á c e o s , e s f r e c u e n t e q u e u n a p a r t e d e las h i f a s n o f i j e n el a g u a , c o n lo q u e , i n c l u s o e n s i t u a c i ó n d e a b s o l u t a h u m e d a d , q u e d a a s e g u r a d o el a i r e a m i e n t o del talo; e n o c a s i o n e s ,

Adición a los M y c o b i o n t a : Lichenes, l i q ú e n e s

e n la c a r a i n f e r i o r del t a l o a p a r e c e n « o r i f i c i o s a e r í f e r o s » ( c i f e l a s ) d i s p u e s t o s c o n r e g u l a r i d a d . L o s l i q ú e n e s d e las r o c a s s o l e a d a s n o s ó l o r e s i s t e n un c a l e n t a m i e n t o e l e v a d o ( h a s t a 7 0 "C e n su e n t o r n o i n m e d i a t o ) , s i n o t a m b i é n una desecación completa, que puede durar meses enteros. A l g u n o s l i q ú e n e s q u e c r e c e n e n el s u e l o p e r m a n e c e n s e c o s c a s i m á s d e la m i t a d del a ñ o y s o n m e t a b ó l i c a m e n t e i n a c t i v o s , p e r o c u a n d o s e h u m e d e c e n , la f o t o s í n t e s i s se r e a n u d a a los p o c o s m i n u t o s ( « p l a n t a s p o i q u i l o h i d r a s » , v. 6 . 1 0 . 3 . 6 ) . L o s l i q ú e n e s c o n c i a n ó f i tos c o m o protobiontes necesitan agua en e s t a d o líquido parta fotosintetizar, m i e n t r a s que los liqúenes con clor o f í c e a s lo p u e d e n h a c e r t a m b i é n c o n a g u a e n f o r m a de vapor. En r e l a c i ó n los l i q ú e n e s foliáceos y crecen más

c o n el d e o t r o s t a l ó f i t o s , el c r e c i m i e n t o de e s m u y l e n t o . I n c l u s o los g r a n d e s l i q ú e n e s fruticulosos de las regiones t e m p l a d a s no d e 1-2 c m p o r a ñ o . En el l i q u e n c r u s t á c e o Rhizocarpon geographicum ( f i g . 11-63 H), q u e v i v e e n las r o c a s del p i s o a l p i n o , se m a n i f i e s t a , e n d e t e r m i n a d a s c i r c u n s t a n c i a s , un a u m e n t o d e s ó l o 0 , 5 m m . P o r el d i á m e t r o d e e s t o s l i q ú e n e s c r u s t á c e o s r u p í c o l a s se h a c a l c u l a d o la e d a d d e c i e r t a s m o r r e n a s p o s t g l a c i a l e s . La d u r a c i ó n d e la v i d a d e l o s l i q ú e n e s o s c i l a e n t r e u n a ñ o ( l i q ú e n e s e p i f i l o s d e los t r ó p i c o s ) y v a r i o s s i g l o s , q u i z á miles de años (liqúenes crustáceos, ártico-alpinos, de las r o c a s ) . L o s l i q ú e n e s f i g u r a n e n t r e los seres q u e p e n e t r a n m á s prof u n d a m e n t e , c o m o a d e l a n t a d o s d e la v i d a , en los d e s i e r tos f r í o s d e alta m o n t a ñ a del Á r t i c o y del A n t a r t i c o ; a l g u nos p u e d e n s o p o r t a r sin d a ñ o s f r í o s d e h a s t a - 1 9 6 " y a u n a -24" pueden fijar CO,. S ó l o se c o n o c e n l i q ú e n e s f ó s i l e s a partir del T e r c i a r i o ( á m bar). p e r o y a e n f o r m a de e s p e c i e s m u y e v o l u c i o n a d a s , a p e n a s d i s t i n t a s d e las a c t u a l e s .

Utilidades. Cetraria islándico

( l i q u e n d e I s l a n d i a ) , dif u n d i d a p o r los b o s q u e s s e c o s y l a s l a n d a s d e s d e la t u n d r a a la a l t a m o n t a ñ a , f u e e m p l e a d a d u r a n t e m u c h o t i e m p o c o m o m e d i c i n a l ( m u c i l a g i n o s a ) . A c t u a l m e n t e se o b t i e n e n a n t i b i ó t i c o s d e v a r i o s l i q ú e n e s . El l i q u e n del m a n á , Lecanora esculenta, l i q u e n f i n a m e n t e l o b u l a d o o b u l b o s o d e las e s t e p a s del n o r t e d e Á f r i c a y d e O r i e n t e , e s c o m e s t i b l e . A l g u n o s l i q ú e n e s , c o m o las e s p e c i e s d e Roccella ( f i g . 11-63 J) d e Á f r i c a del n o r t e y d e las islas C a n a r i a s , s u m i n i s t r a n el c o l o r a n t e t o r n a s o l . C o n Cladonia stellaris, e n g e n e r a l i m p o r t a d a de la E u r o p a s e p t e n t r i o n a l , se h a c e n c o r o n a s q u e se c o n s e r v a n m u c h o t i e m p o . D e Evernia prunastri s e o b t i e n e un p e r f u m e (mousse de chene). Cladonia rangiferina ( B ) c o n s t i t u y e , j u n t o c o n o t r o s l i q ú e n e s f r u t i c u l o s o s , la n u t r i c i ó n p r i n c i p a l d e los r e n o s . Letharia vulpina, l i q u e n f r u t i c u l o s o e p í f i t o d e d i s t r i b u c i ó n a l p i n a , e s el ú n i c o l i q u e n v e n e n o s o de E u r o p a ; e n o t r o t i e m p o se e m p l e ó p a r a e n v e nenar a los lobos. S i s t e m á t i c a . En un s i s t e m a f i l o g e n é t i c o , las d i s t i n t a s clases y ó r d e n e s d e l i q ú e n e s d e b e n j u n t a r s e a los t a x o n e s c o r r e s p o n d i e n t e s o m u y a f i n e s d e los h o n g o s (v., p. ej., lecan o r a l e s ) . La d e l i m i t a c i ó n d e los ó r d e n e s y f a m i l i a s d e los l i q ú e n e s , q u e c o m p r e n d e n u n o s 4 0 0 g é n e r o s y m á s de 2 0 0 0 0 e s p e c i e s c o n o c i d a s , se b a s a e n la e s t r u c t u r a d e los c u e r p o s f r u c t í f e r o s del h o n g o , p u e s e s t o s o f r e c e n los c a r a c t e r e s m á s f á c i l e s para e s t a b l e c e r u n a c l a s i f i c a c i ó n d e

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a c u e r d o c o n el p a r e n t e s c o . Un c a r á c t e r i m p o r t a n t e e s el c o m p o r t a m i e n t o f r e n t e al r e a c t i v o d e y o d o ; si las h i f a s o a s c o s se c o l o r e a n d e azul, se les d a el n o m b r e d e a m i l o i d e s . Para la d i s t i n c i ó n d e las e s p e c i e s se e m p l e a n a d e m á s otros caracteres químicos.

Geosiphon pyriforme c o n s t i t u y e un s o r p r e n d e n t e e j e m p l o de una e n d o c i t o b i o s i s q u e ha t e n i d o lugar r e c i e n t e m e n t e entre un h o n g o (de la c l a s e d e los z i g o m i c e t e s ) y un cian o b a c t e r i o del t i p o Nostoc. En este c a s o , el c o n s o r c i o o a s o c i a c i ó n se e s t a b l e c e s i e m p r e d e n u e v o , e n vez de p o r e n d o c i t o b i o s i s c í c l i c a . El e s t u d i o de esta a s o c i a c i ó n tan e x t r a o r d i n a r i a m e n t e interesante aclara c ó m o se o b t u v i e ron los c l o r o p l a s t o s p o r e n d o c i t o b i o s i s y e s a d e m á s un m o d e l o p a r a la f o r m a c i ó n de c o m p a r t i m e n t o s . D e b i d o al m o d o de vida del f i c o b i o n t e e n las h i f a s del h o n g o , en este c a s o e n d o s i m b i ó n t i c o , Geosiphon n o d e b e r í a c o n t a r entre los l i q ú e n e s . L o m i s m o p u e d e d e c i r s e d e la a s o c i a c i ó n e x i s t e n t e e n t r e los m i x o b i o n t e s y las a l g a s e n c o n d i c i o n e s de c u l t i v o . I. A s c o l i c h e n e s (v. c l a s e A s c o m y c e t e s ) L o s ó r d e n e s del á m b i t o d e los a s c o l í q u e n e s se a p r o x i m a n m u c h o a los ó r d e n e s c o r r e s p o n d i e n t e s d e h o n g o s en el s i s t e m a d e los a s c o m i c e t e s y, e n p a r t e , se h a n t r a t a d o e n él (p. e j . , L e c a n o r a l e s ) . T a m b i é n se e n c u e n t r a n ó r d e nes c o n t r a n s i c i o n e s e n t r e f o r m a s n o l i q u e n i z a d a s y o t r a s q u e , c o n a l g a s , c o n s t i t u y e n talos l i q u é n i c o s m o r f o l ó g i c a m e n t e m u y d e s a r r o l l a d o s . C o m o e n los a s c o m i c e t e s , la o r d e n a c i ó n de los ó r d e n e s se e f e c t ú a t a m b i é n a q u í s e g ú n la c o n s t i t u c i ó n d e l o s a s c o s . A las c a l i c i a l e s c o n a s c o s a m e n u d o p r o t o t u n i c a d o s s i g u e n las o s t r o p a l e s y g r a f i d a les, c o n a s c o s u n i t u n i c a d o s , l a s l e c a n o r a l e s , q u e l o s t i e n e n p r e d o m i n a n t e m e n t e u n i t u n i c a d o s , y las p i r e n u lales, v e r r u c a r i a l e s y a r t o n i a l e s , c o n a s c o s b i t u n i c a d o s . L a s d o t i d e a l e s se c a r a c t e r i z a n p o r a s c o s b i t u n i c a d o s d e n tro de cuerpos fructíferos de desarrollo puramente ascol o c u l a r (v. A s c o m y c e t e s ) . Orden 1: Caliciales. En este orden hay también representantes no liquenizados; los liquenizados forman talos crustáceos, foliáceos o fruticulosos. Los apotecios suelen ser claramente pedicelados. Los ascos se desgarran y las esporas, junto con las paráfisis, que continúan creciendo, forman una masa laxa («macedio»). Las esporas maduras, uni o pluricelulares, suelen estar en número de 8 en el asco. Calicium vive sobre todo en las cortezas, y Sphaerophorus, principalmente sobre las rocas silíceas. Orden 2: Ostropales. Constituido por liqúenes crustáceos con apotecios. Las ascósporas, incoloras amiloides o pardas, están divididas transversalmente o con aspecto mural; se encuentran en número de 1 a 8 en los ascos no amiloides. Los cuerpos fructíferos se desarrollan como en las caliciales de modo hemiangiocarpo. Los apotecios. ya anchamente abiertos y disciformes. ya estrechos y hundidos en forma de urna, están incluidos en el sustrato o en verrugas del mismo. Orden 3: Graphidales. Los apotecios suelen ser lineares, más raramente redondeados, y están hundidos o son sésiles. Los ascos están en medio de paráfisis simples o ramificadas. Las algas pertenecen a las clorococales o son especies de Trettíepohlia. Graphis. con 300 especies, vive principalmente en las regiones tropicales y subtropicales, sobre las cortezas de los árboles. En Europa, vive en la corteza del haya y produce apotecios que parecen signos de escritura (Graphis seripta, fig. 11-63 F). Orden 4. Lecanorales. Orden muy variable en el aspecto del talo (varios subórdenes) y caracterizado por apotecios circula-

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

res. a menudo en forma de plato. La pared de los ascos suele ser gruesa, unitunicada (v. Ascomycetes), en las liquiníneas prototunicada. en las peltigeríneas biestratificada. Los fotobiontes son algas verdes (p. ej.. Treboiixia, Coccomyxa) y cianófitos (p. ej., Nostoc). Las especies de Ephebe (Lichinineae) forman talos filamentosos de color negro: habitan en las rocas silíceas de la montaña media y alta. Collema (Collematineae) se caracteriza por sus talos foliáceos gelatinosos con Nostoc como simbionte; los liqúenes gelatinosos (fig. 11-64 A) viven sobre las rocas y la tierra, desde las bajas llanuras al piso nival. Los géneros siguientes, agrupados dentro de las Lecanorales. tienen talo heterómero. Pertenecen al tipo de los liqúenes crustáceos los géneros Pertusaria, Rhizocarpon (fig. 11-63 H) y Lecidea. En Xanrhoria, Acarospora y Lecanora; talos crustáceoescuamiformes o puramente foliáceos se observa en el primer género, a menudo son amarillos o anaranjados y viven en lugares ricos en nitrógeno. Acarospora sinopica aparece sobre rocas silíceas ricas en metales pesados (v. también Acarosporetum, 6.2.2.4). Las especies de Parmelia y Physcia son foliáceas. Entre las Peltigerineae, a menudo de tamaño considerable, se cuentan: Peltigera, con apotecios marginales en forma de escudo y a veces con cefalodios; Lobaria pulmonaria, epífito de los viejos árboles caducifolios. que vive sólo allí donde el aire es puro, principalmente en las montañas; Sticta, con la cara inferior del talo perforada por cifelas; Solorina, con apotecios superficiales y muchas veces con cianófitos, que a menudo pueden eliminar en gran parte a las clorofíceas. Los liqúenes umbilicados (Umbilicariineae; Umbilicada: talo hasta de más de 15 cm de diámetro) se hallan en las rocas silíceas de las montañas de las zonas frías y templadas. Los liqúenes fruticulosos se distribuyen en los géneros siguientes: Alectoria; Ramalina: Letharia; Evernia; Anaptychia; Usnea (barba de capuchino, K), que cuelga de las ramas de los árboles y puede alcanzar hasta 8 m; Thamnolia (D), propia de la alta montaña y de las regiones árticas; Cladonia y Stereocaulon (Cladoniineae; B, C), presentes en todas las zonas climáticas en gran número de formas; también Cetraria islándico, el liquen de Islandia. Orden 5: Pyrenulales. Liqúenes crustáceos con peritecios de desarrollo ascohimenial. Las esporas, pluricelulares, se forman en número de 8 en los ascos, que están entre paráfisis filiformes. Los ficobiontes son especies de Trentepohlia. Pyrenula presenta muchas especies y se encuentra en las cortezas, sobre todo en las regiones tropicales y subtropicales. Orden 6: Verrucariales. Liqúenes con peritecios sésiles o. por lo común, hundidos, de desarrollo ascohimenial. No tienen verdaderas paráfisis. Los ascos, claviformes o cilindricos, contienen 1-8 esporas incoloras o pardas. Algas: Chlorococcales. Las numerosas especies de Verrucaria habitan de modo endolítico o epilítico en las rocas calizas. Algunas especies se hallan siempre o temporalmente sumergidas en los arroyos de agua dulce o sobre la costa del mar. Los talos, de escamosos a foliáceos, de Dermatocarpon se establecen en las rocas. Endocarpon posee esporas pluricelulares de aspecto mural (v. fig. 11-41 E). Mientras que en todos los órdenes tratados hasta aquí (1-6) los cuerpos fructíferos tienen desarrollo ascohimenial, en los siguientes (7-8) se dan divergencias respecto a este modo tan diOrden 7: Arthoniales. Liqúenes de aspecto muy variado (de crustáceos a fruticulosos), con cuerpos fructíferos redondos (apotecios) o lineares (histerotecios). Los ascos, claviformes u ovoides, contienen esporas bi o pluricelulares. Algas: principalmente Trentepohlia. Arthonia, con unas 500 especies sobre todo tropicales, posee talos crustáceos delgados, en general corticícolas, con apotecios circulares o lobulados en forma de estrella, no marginados y sin envoltura. Opegrapha, también crustáceo, con cuerpos fructíferos circulares o lineares, negros y situados dentro de envolturas estériles, comprende muchas especies difundidas por todo el mun-

do, sobre cortezas, leños o rocas. Roccella (fig. 11-63 J) presenta talos fruticulosos y habita sobre todo en las rocas próximas al litoral de los mares cálidos. Orden 8: Dothideales. Se caracteriza por la presencia de pseudotecios, que en su desarrollo siguen el tipo ascolocular. Las hifas están laxamente asociadas a distintas algas. II. Basidiolichenes (v. clase basidiomycetes). D u r a n t e l a r g o t i e m p o ú n i c a m e n t e se c o n o c i e r o n u n o s p o c o s r e p r e s e n t a n t e s t r o p i c a l e s d e e s t e g r u p o , e n los q u e c o n v i v e n p o r i a l e s c o n c i a n o b a c t e r i o s , c o m o , p. e j . , Dictyonema pavonia (= Cora p., f i g . 11-63 A ) , p a n t r o p i c a l , q u e v i v e e n el s u e l o . P e r o r e c i e n t e m e n t e se han e n c o n t r a d o , t a n t o en los t r ó p i c o s c o m o en las z o n a s t e m p l a d a s , b a s i d i o l í q u e n e s e n los q u e i n t e r v i e n e n c l a v a r i á c e a s o a g a r i c á c e a s (Omphalina) j u n t o c o n c l o r o f í c e a s (Coccomyxa, e t c . ) .

Quinto subreino: Glaucobionta Los plastidios, que contienen filicobiliproteidos como p i g m e n t o s a c c e s o r i o s , son c a r a c t e r í s t i c o s en las e s p e c i e s de este p e q u e ñ o s u b r e i n o aislado, a u n q u e i m p o r t a n t e . De los c o m p o n e n t e s c l o r o f í l i c o s , son t a m b i é n características las c l o r o f i l a s a, c y d; falta la b. N o se f o r m a a l m i d ó n c o m o sustancia d e r e s e r v a e n el interior de los plastidios. C o n los g l a u c o b i o n t e s se llega al tipo de o r g a n i z a c i ó n de las algas e u c a r i ó t i c a s ( c u a d r o 11-5).

División única: G l a u c o p h y t a P a r a c o m p r e n d e r la e v o l u c i ó n d e los e u c a r i o t a s f o t o a u t ó t r o f o s tiene u n a g r a n i m p o r t a n c i a la d i v i s i ó n q u e c o m p r e n d e las p o c a s e s p e c i e s m o n a d a l e s . L o s cloroplastos sig u e n r e c o r d a n d o t o d a v í a en m u c h o s a s p e c t o s a los c i a n ó f i t o s ; y a f u e r o n c o n s i d e r a d o s c i a n o b a c t e r i o s de vida e n d o s i m b i ó n t i c a y d e s c r i t o s c o m o c i a n e l a s . L a s cianelas, o c l o r o p l a s t o s , están e n v u e l t a s p o r u n a d e l g a d a pared de p e p t i d o g l u c a n o s . Sin e m b a r g o , su g e n o m a e s una d é c i m a parte del t a m a ñ o del g e n o m a de los c i a n o b a c t e r i o s d e vida libre y está, p o r lo tanto, d e n t r o del t a m a ñ o del g e n o m a de los c l o r o p l a s t o s d e los restantes e u c a r i o t a s . A s i m i s m o , en la o r g a n i z a c i ó n del g e n o m a h a y u n a g r a n c o i n c i d e n c i a entre c i a n e l a s y c l o r o p l a s t o s . L o s p l a s t i d i o s v e r d i a z u l e s tienen c l o r o f i l a a y, c o m o pigm e n t o s a c c e s o r i o s , f i c o c i a n i n a e n los f i c o b i l i s o m a s , etc., q u e se h a l l a n d e n t r o de los c l o r o p l a s t o s s o b r e los tilacoides no apilados. La única clase de la división. Glaucophyceae, contiene tres géneros de algas (fig. 2-99) de agua dulce con una sola especie. Las células de Glaucocystis presentan dos flagelos rudimentarios y no son capaces de desplazarse de manera activa. Cyanophora posee dos flagelos de longitud desigual.

Subreino: Rhodobionta

S e x t o subreino: Rhodobionta Los representantes de este subreino poseen plastidios q u e se a s e m e j a n a los d e l o s g l a u c o b i o n t e s . P o r lo d e m á s , n o se o b s e r v a n p e p t i d o g l u c a n o s e n la e n v o l t u r a d e los c l o r o p l a s t o s . C a r e c e n p o r c o m p l e t o d e c é l u l a s f l a g e ladas.

División única: R h o d o p h y t a , a l g a s rojas Los rodófitos, principalmente marinos, presentan un color de r o j o brillante a violeta, o r a r a m e n t e t a m b i é n de p ú r p u ra o s c u r o o r o j o p a r d u s c o h a s t a casi n e g r o o, a s i m i s m o , verde azulado u oliváceo. Faltan en ellos formas o estados flagelados - c o m o especies monadales, zoosporas y esperm a t o z o i d e s - . S ó l o se e n c u e n t r a n u n i c e l u l a r e s e n t r e las b a n g i o f í c i d a s , u n g r u p o b a s t a n t e a i s l a d o . T a n t o en e s t e p e q u e ñ o g r u p o c o m o e n las d e m á s a l g a s r o j a s d o m i n a n los r e p r e s e n t a n t e s c o n talo trical a f i e l t r a d o o p s e u d o p a r e n q u i m á t i c o . Faltan por c o m p l e t o a u t é n t i c o s t e j i d o s . L o s talos a f i e b r a d o s y el p s e u d o p a r é n q u i m a ( = p l e c t é n q u i m a ) de las a l g a s rojas se f o r m a n d e a c u e r d o c o n los tipos de filam e n t o central uniaxial o de s u r t i d o r m u l t i a x i a l (v. 5.3.1. figs. 5 - 6 , 5 - 7 ) . En las c é l u l a s , casi sin e x c e p c i ó n u n i n u c l e a d a s . hay c r o m a t ó f o r o s . en g e n e r a l n u m e r o s o s , de form a sencilla, d i s c i f o r m e s , o v a l e s o l o b u l a d o s , p e r o n o c u p u l i f o r m e s (plastidios). P l a s t i d i o s : e n ellos la c l o r o f i l a a (no hay b ni c; la p r e s e n cia d e c l o r o f i l a d e s d u d o s a ) y los c a r o t e n o i d e s q u e la a c o m p a ñ a n quedan e n m a s c a r a d o s por colorantes rojos, m u y fluorescentes, s i t u a d o s en los l l a m a d o s f i c o b i l i s o m a s . L o s f i c o b i l i s o m a s . q u e t a m b i é n e x i s t e n en los c i a n o b a c t e r i o s p r o c a r i ó t i c o s , s o n c o r p ú s c u l o s d i s c i f o r m e s o esf é r i c o s d e 3 0 - 4 0 n m . S e hallan e n los c r o m a t ó f o r o s s o b r e los t i l a c o i d e s y c o n t i e n e n los f i c o b i l i p r o t e i d o s h i d r o s o l u b l e s , c o n las f i c o b i l i n a s p r o s t é t i c a s , q u e d e t e r m i n a n el color. En los r o d ó f i t o s lo d e t e r m i n a p r i n c i p a l m e n t e la f i c o e r i t r i n a roja; los f i c o b i l i s o m a s c o n t i e n e n t a m b i é n f i c o c i a n i n a (fig. 2 - 8 9 B , C ) . Hay d i v e r s a s v a r i a n t e s d e l o s d o s p i g m e n t o s , q u e se dist i n g u e n p o r la a b s o r c i ó n , etc., y t a m b i é n p o r su p r e s e n c i a en distintas algas (cianobacterios o rodófitos). Los ficobil i s o m a s de las a l g a s a z u l e s y r o j a s c a p t a n la luz y c o n d u cen la e n e r g í a d e e x c i t a c i ó n al v e r d a d e r o p i g m e n t o f o t o sintético. La e s t r a t i f i c a c i ó n de las f i c o b i l i n a s en los ficobilisomas - f i c o c i a n i n a e n el interior, ficoeritrina hacia f u e r a - d e t e r m i n a el s e n t i d o d e la t r a n s f e r e n c i a d e e n e r g í a . En los c r i p t ó f i t o s , q u e t a m b i é n c o n t i e n e n ficobilinas, no hay ficobilisomas. En los c r o m a t ó f o r o s , los t i l a c o i d e s n o están d i s p u e s t o s e n m o n t o n e s , s i n o q u e se hallan s i t u a d o s a la m i s m a d i s t a n cia e n t r e s í ( c o m o e n los c i a n o b a c t e r i o s y los g l a u c ó f i t o s ) . L o s c r o m a t ó f o r o s están l i m i t a d o s hacia el e x t e r i o r p o r u n a m e m b r a n a d o b l e ; el r e t í c u l o e n d o p l a s m á t i c o n o interviene en ello. S ó l o h a y p i r e n o i d e s e n a l g u n a s f o r m a s , p e r o carecen por completo de función.

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C o m o s u s t a n c i a d e r e s e r v a se a l m a c e n a s o b r e t o d o alm i d ó n d e florídeas, en f o r m a d e g r á n u l o s r e d o n d e a d o s , i n s o l u b l e s , a m e n u d o e s t r a t i f i c a d o s , q u e se tiñen de c o l o r r o j i z o c o n y o d o . S e trata d e un p o l i s a c á r i d o q u e tiene prop i e d a d e s i n t e r m e d i a s e n t r e el g l u c ó g e n o y el a l m i d ó n . L o s g r á n u l o s n o se c o n d e n s a n d e n t r o de los c r o m a t ó f o ros. c o m o el a l m i d ó n en los c l o r ó f i t o s , s i n o en la s u p e r f i c i e de los m i s m o s y en el c i t o p l a s m a . T a m b i é n h a y o t r a s sustancias limitadas a los r o d ó f i t o s ( « f l o r i d ó s i d o s » = c o m p u e s t o s galactosoglicéricos), así c o m o gotitas de aceite. La p o r c i ó n fibrilar d e la p a r e d c e l u l a r c o n s t a g e n e r a l mente y de m o d o predominante de celulosa, cuyas microfibrillas n o se o r d e n a n p a r a l e l a m e n t e ( c o m o en las plantas superiores y algunas clorofíceas), sino que constituyen cad e n a s e n m a r a ñ a d a s c o m o un fieltro. La parte a m o r f a c o n tiene m u c h o g a l a c t a n o q u e se m u c i l a g i n i z a (p. ej., agar: c a r r a g u í n = g a l a c t a n s u l f a t o ; los g a l a c t a n o s son p o l í m e r o s d e la g a l a c t o s a ) .

Ciclo biológico: es característica de los rodófitos una alt e r n a n c i a de g e n e r a c i o n e s d e tres e l e m e n t o s , e n la q u e al g a m e t ó f i t o h a p l o i d e s i g u e un c a r p o s p o r ó f i t o d i p l o i d e y l u e g o u n a s e g u n d a g e n e r a c i ó n e s p o r o f í t i c a (por lo c o m ú n el t e t r a s p o r ó f i t o ) . En el t i p o d i p l o b i ó n t i c o (tres g e n e r a c i o n e s e n d o s individ u o s ; p. ej., Polysiphonia, fig. 11-65 A) el g a m e t ó f i t o e s u n a p l a n t a h a p l o i d e i n d e p e n d i e n t e . En él se d e s a r r o l l a el g a m e t a n g i o 9 , l l a m a d o c a r p o g o n i o . En m u c h a s a l g a s r o j a s (p. e j . . en t o d a s las florídeas). é s t e t e r m i n a e n u n a t r i c ó g i n a . e s d e c i r , e n un ó r g a n o c a p t a d o r largo y p o r lo c o m ú n e s t r e c h o ( f i g s . 11-66 F: t, 11-67 F: t). En o t r a s p a r t e s o en o t r o s i n d i v i d u o s g a m e t o f í t i c o s se f o r m a n e n e s p e r m a t a n g i o s (= g a m e t a n g i o s m a s c u l i n o s ) las c é l u l a s g e r m i n a l e s d \ n o flageladas. E s t a s c é l u l a s , los e s p e r m a c i o s , s o n u n i n u c l e a d a s ; al p r i n c i p i o s o n a r r a s t r a d a s p a s i v a m e n t e p o r el a g u a , p e r o l u e g o se f i j a n a la tric ó g i n a y v i e r t e n su n ú c l e o s e x u a l cf e n e l l a , d e s p u é s de lo c u a l el n ú c l e o m i g r a hacia la o v o c é l u l a , c o n la q u e se f u s i o n a ( g a m e t o - g a m e t a n g i o g a m i a o, i m p r e c i s a m e n t e , oogamia). D e la o v o c é l u l a f e c u n d a d a se o r i g i n a el c a r p o s p o r ó f i t o e n f o r m a de f i l a m e n t o s c e l u l a r e s d i p l o i d e s , q u e n a c e n del c a r p o g o n i o y p e r m a n e c e n u n i d o s al g a m e t ó f i t o h a p l o i d e . Se d a , p u e s , u n a s u c e s i ó n d e d o s g e n e r a c i o n e s (1 y 2) sobre la m i s m a p l a n t a , a c o m p a ñ a d a d e u n a a l t e r n a n c i a de fas e s n u c l e a r e s . El c a r p o s p o r ó f i t o , d e s p u é s d e d i v i s i o n e s celulares exclusivamente mitóticas, produce carpósporas d i p l o i d e s q u e son m i t ó s p o r a s . T e t r a s p o r ó f i t o : e n la g r a n m a y o r í a d e las a l g a s r o j a s se o r i g i n a d e las c a r p ó s p o r a s u n a n u e v a p l a n t a p a r e c i d a al g a m e t ó f i t o , p e r o d i p l o i d e , e n la q u e , m e d i a n t e d i v i s i ó n r e d u c t i v a . se f o r m a n , de u n a c é l u l a m a d r e d e las e s p o r a s , 4 t e t r a m e i ó s p o r a s h a p l o i d e s ( f i g s . 11-65, 11-66 B); p o r e s o e s t a g e n e r a c i ó n se l l a m a t e t r a s p o r ó f i t o . El p a s o d e c a r p o s p o r ó f i t o a t e t r a s p o r ó f i t o , q u e se p r o d u c e sin c a m b i o d e la f a s e n u c l e a r , r e p r e s e n t a el d e la s e g u n d a g e n e r a c i ó n del c i c l o vital a la t e r c e r a . El d e s a r r o l l o de l a s t r e s g e n e r a c i o n e s s e c o m p l e t a , p u e s , en s ó l o d o s

c u e r p o s vegetativos (desarrollo diplobióntico): la may o r í a de l a s r o d o f í c e a s ( s a l v o las n e m a l i o n a l e s ) p e r t e n e cen a este tipo.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Cuadro 11-5: Tipo d e organización: a l g a s eucarióticas Se denominan algas a las especies de Glaucobionta, Rhodobionta y los grupos asociados a ellos (p. ej., Heterokontophyta), así como los representantes de los clorobiontes (Chlorophyta, Streptophytina), que presentan una estructura sencilla. Las algas eucarióticas (algas en sentido estricto, sin los cianobacterios o algas azules, que son procarióticos) son plantas unicelulares o pluricelulares, de colorido diverso, primariamente fotoautótrofas y de organización en general talofítica; en su mayoría se hallan adaptadas a la vida en el agua. Sus cloroplastos contienen los pigmentos fotosintéticos junto con colorantes accesorios. Los plastidios de todas las algas eucariotas contienen clorofila a y en general otro componente clorofílico (tabla 11-3). En la fotosíntesis del oxígeno, el agua sirve como dador de electrones y se libera oxígeno. Entre los pigmentos accesorios hay que mencionar distintos carotenoides (y ficobilinas, limitadas a pocos grupos, v. 6.4.2). Por lo común, los cloroplastos poseen pirenoides (v. 2.2.9.1). Los cloroplastos están limitados por una doble membrana (plas-

gelos sin bárbulas) o están provistos de pelos muy tenues (flagelos barbulados).

tidios simples o sencillos) o por 3-4 m e m b r a n a s (plastidios

Nivel ameboide (= rizopodial): las algas unicelulares desnudas forman pseudópodos, con los que capturan partículas nutritivas sólidas. En caso de que tales prominencias sean finas y filiformes también se llaman rizópodos (fig. 11-74 C). También existen acúmulos de tales células.

complejos). En algunos grupos de algas (criptófitos, cloraracniófitos), los plastidios complejos contienen nucleomorfos, que se han interpretado como núcleos residuales de endosimbiontes eucarióticos. Según la teoría endosimbióntica (v. 2.4.2), los plastidos se incorporaron a las células hospedantes por endosimbiosis. En el caso de los plastidios simples (glaucófitos, rodófitos, clorófitos), estos tienen su origen probablemente en endocitobiosis primarias singulares de algas procarióticas, que se han de atribuir a los cianófitos. Es probable que la endocitobiosis primaria fuera un acontecimiento filogenético extraordinario. En cambio, los plastidios complejos (todas las demás divisiones de las algas eucarióticas) muestran que los plastidios han sido aquiridos en dos fases endosimbiónticas (v. 2.4). Tras la endosimbiosis primaria se incorporaron a la célula hospedante algas eucarióticas en posteriores procesos independientes de endosimbiosis (endocitobiosis secundaria). En el caso de las algas con un nucleomorfo en los plastidios, esta endocitobiosis secundaria se considera un hecho. Las algas eucarióticas son, por lo tanto, polifiléticas, por una parte, en lo que respecta a la célula hospedante, y por otra, en lo que respecta a la obtención de plastidios mediante endocitobiosis primaria o secundaria. El parentesco de los plastidios de las algas eucarióticas o del aparato fotosintético de las algas procarióticas se estableció al comparar las secuencias de la pequeña subunidad del RN Ar (SSU). Los órganos formadores de gametas y esporas no poseen ca-

pas parietales pluricelulares y generalmente no están tampoco rodeados por envolturas postgenitales, o sea. con crecimiento ulterior. Los órganos formadores de esporas (esporocistos) son siempre unicelulares. Los gametangios lo suelen ser también. Para distinguirlos de los anteridios y arquegonios de briófitos y pteridófitos (v. cuadro 11-8), que están provistos de paredes pluricelulares (y, por lo tanto, protegidos), los desnudos gametangios de las algas, reciben el nombre de espermatogonios ( d \ con espermatozoides flagelados: fig. 11-73 E) o espermatangios (Cf, con espermacios sin flagelos: fig. 11-67 D) y oogonios (9, con ovocélulas, fig. 11-73 E) o carpogonios (9. con desarrollo especial después de la fecundación; fig. 11-67 F-l). Los zigotos no se desarrollan jamás para dar embriones pluricelulares dentro del órgano sexual femenino. En la mayoría de los grupos de algas, las células reproductoras son flageladas (gametas, esporas), pero en algunos de los grupos más elevados lo son únicamente los gámetas masculinos. Sólo pocos grupos de algas (pennales, rodófitos y zignematofíceas) no forman células flageladas de ninguna clase. Los flagelos tienen la estructura 2 + 9 característica de los eucariotas (fig. 2-16). En parte, están orientados hacia delante (flagelos tractores) y en parte hacia atrás (flagelo impulsor o de arrastre), y muchas veces se hallan en número de dos (de igual longitud o uno largo y otro corto); pueden ser lisos y a menudo atenuados en el extremo como un látigo (fla-

En el curso de su evolución, las algas han pasado de ser unicelulares a estar formadas por talos plectenquimáticos o paren-

quimáticos (v. cap. 5). Las formas del nivel de los talófitos no permiten la distinción de «verdaderas» hojas, tallos y raíces. Las partes aparentemente semejantes de algunas algas superiores no contienen estructuras conductoras que puedan compararse con los haces de las plantas vasculares (las feofíceas, p. ej., sólo presentan elementos conductores aislados parecidos a tubos cribosos). En su mayor parte se trata de estructuras lejanamente semejantes a los órganos fundamentales del cormo y desprovistas de diferenciación anatómica; por ello, en el caso de que estén bien constituidas, se les da el nombre de filoides, cauloides y rizoides (v. 5.3.2). Pueden distinguirse los siguientes grupos morfológicos con un grado diferente de organización («niveles de organización»).

• Nivel monadal: algas unicelulares, flageladas, generalmente con manchas oculares y vacúolos contráctiles (flageladas; fig. 11-103), que, después de la división, pueden permanecer reunidas en colonias de varias o muchas células (figs. 11-95 G, 11 -74 F). Los estados de palmela conducen al nivel capsal: en la división celular no se forman nuevos flagelos y las células hijas quedan incluidas en gelatina (fig. 11-75 G). • Nivel capsal (= tetrasporal): distintos caracteres del nivel monadal se conservan todavía, en parte, de forma rudimentaria. Así, los flagelos, si no faltan, son rígidos y reducidos, y la capacidad de locomoción activa se limita siempre a las células germinales. Como las células, después de la división, quedan incluidas en una gelatina común, se originan cenobios, que también pueden ser alargados en forma de filamento (fig. 11-75 D). La pared celular es delgada o falta. • Nivel cocal: no quedan restos de organización monadal en las células vegetativas, que carecen de flagelos y están envueltas por una pared celular. Se trata de unicelulares, de cenobios o de consorcios de agregación (figs. 11-76, 11-97 A, 11-98 B). • Nivel trical: las células uninucleadas (monoenérgidas) forman filamentos simples o ramificados que crecen de modo intercalar o con células apicales (fig. 11 -89 A). • Nivel sifonocladal: las células forman los filamentos y contienen siempre varios núcleos; las células plurinucleadas se denominan polienérgidas. • Nivel sifonal: talo en forma de una única célula grande, plurinucleada. esférica, filamentosa o de otra forma; este talo es visible macroscópicamente y puede alcanzar un tamaño considerable (figs. 11-73 D. 11-91, 11-92 D). • Talo afieltrado o plectenquimático: las ramas laterales o filamentos se aglomeran y entrelazan: las células a menudo están cementadas entre sí o incluso se adhieren unas a otras (fig. 5-7 A; v. 5.3.1). • Talo parenquimático: las células, que se dividen de modo multiserial, quedan unidas en un tejido compacto (fig. 5-4 G; v. 5.3.2). Los niveles de organización que acabamos de caracterizar brevemente han sido alcanzados independientemente o han pasado por distintas líneas de algas. El talo parenquimático, p. ej., ha sido desarrollado de modo semejante por las ulvofíceas y especialmente por los feófitos; el talo plectenquimático, por las feofíceas y las rodofíceas.

División: R o d o p h y t a , a l g a s r o j a s

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O O

cantransiosporófito A

carposporófito (2n)

tetrasporófito

t

carposporófito

g a m e t ó f i t o (n) A gametófito c?9

chantransia (n) i. Polysiphonia

B

,

Batrachospermum

Fig. 11-65: R h o d o b i o n t a , R h o d o p h y c e a e . Alternancia d e g e n e r a c i o n e s y d e f a s e s nucleares. Polysiphonia d i p l o b i o n t e c o n t r e s g e n e r a c i o n e s ; Batrachospermum h a p l o b i o n t e c o n t r e s g e n e r a c i o n e s . L í n e a s r o j a s : h a p l o f a s e ; l í n e a s n e g r a s : d i p l o f a s e . - R! División r e d u c t i v a .

Gametófito y tetrasporófito suelen tener la misma forma, pero también pueden ser distintos (fig. 11 -66 C, D), de modo que antes no sólo se Ies incluyó en géneros diferentes, sino incluso en órdenes alejados unos de otros. El carposporófito parásito actúa en algunos casos de un modo tan independiente que se le ha tomado por un auténtico parásito forastero y se le ha dado un nombre particular. El gametófito es monoico o dioico. En el último caso existen a veces diferencias de constitución entre las plantas C? y 9- A menudo, el carposporófito (= gonimocarpo) aparece recubierto por ramas envolventes especiales del gametófito. con lo que se origina el llamado cistocarpo (fig. 11-66 E). Si la envoltura se forma ya antes de la fecundación del carpogonio, se habla de procarpo.

Muchas veces, el carposporófito es sostenido por las llamadas células auxiliares, que probablemente tienen importancia en la fisiología de la nutrición. Son células del gametófito ricas en plasma, situadas cerca del carpogonio, las cuales reciben el núcleo zigótico (o un núcleo diploide) del carpogonio, se multiplican por mitosis y finalmente prosiguen la formación del carposporófito.

Los filamentos de unión que parten de un carpogonio (fig. 11-66 F: sf) pueden alcanzar muchas células auxiliares, con lo que un cierto número de núcleos diploides se multiplican y distribuyen dentro del gametófito, de manera que a partir de un solo proceso de fecundación pueden desarrollarse numerosos carposporófitos en el gametófito y ser alimentados por él. La s u c e s i ó n d e g e n e r a c i o n e s distintas en un s o l o i n d i v i d u o ( d e s a r r o l l o h a p l o b i ó n t i c o ) se p o n e d e m a n i f i e s t o e n la

rodofícea Batrachospermum

(fig. 11-65 B), que se en-

c u e n t r a e n las a g u a s d u l c e s . T a m b i é n a q u í a p a r e c e u n a alt e r n a n c i a d e g e n e r a c i o n e s tripartita, h e t e r o m o r f a y heterof á s i c a , c u y a s tres partes, sin e m b a r g o , p e r m a n e c e n u n i d a s e n t r e sí: I) « e s p o r ó f i t o Chantransia» o cantransiosporófito ( p r o e m b r i ó n ) , 2 ) g a m e t ó f i t o h a p l o i d e v e r t i c i l a d o y 3) carposporófito diploide. G a m e t ó f i t o ^ el t a l o m o n o i c o c o n s t a de f i l a m e n t o s h a p l o i d e s r a m i f i c a d o s e n v e r t i c i l o s ( f i g . 11-67 A ) . L o s n u -

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-66: R h o d o p h y c e a e . A, B Callithamnion corymbosum, f o r m a c i ó n d e t e t r á s p o r a s ( 3 0 0 x ) . A E s p o r o c i s t o c e r r a d o y B vacío, c o n las 4 t e t r a m e i ó s p o r a s f u e r a . C-D Bonnemaisonia hamifera, g a m e t ó f i t o y t e t r a s p o r ó f i t o (5x). C G a m e t ó f i t o c o n p r i m o r d i o s d e c i s t o c a r p o s , D e s p o r ó f i t o , con o c i d o t a m b i é n c o n el n o m b r e d e Trailiella intricata. E C e r a m i a l e s , Platysiphonia miniata, c i s t o c a r p o c o n c a r p o s p o r ó f i t o s visibles p o r t r a n s p a r e n c i a (lOOx). F-G C r y p t o n e m i a l e s , Dudresnaya. F El c a r p o g o n i o f e c u n d a d o , s o b r e c u y a t r i c ó g i n a (t) q u e d a n a d h e r i d o s t o d a v í a a l g u n o s e s p e r m a c i o s (s), h a

p r o d u c i d o f i l a m e n t o s e s p o r ó g e n o s r a m i f i c a d o s (sO, q u e e s t á n e n r e l a c i ó n c o n s e i s c é l u l a s a u x i l i a r e s (a,-a 6 ). Las c é l u l a s a,-a f c e s t á n e n g a s t a d a s e n ram a s q u e b r o t a n del e j e h a ( 2 5 0 x ) . G G l o m é r u l o m a d u r o d e carpósporos. - A-B: s e g ú n G.G. T h u r e t ; C-D: s e g ú n Koch; E: s e g ú n F. B ó r g e s e n ; F: s e g ú n F. O l t m a n n s ; G : s e g ú n E B o r n e t . - a c é l u l a s auxiliares, s e s p e r m a c i o s , sf f i l a m e n t o s e s p o r ó g e n o s , t t r i c ó g i n a .

merosos espermatangios brotan generalmente a pares de las c é l u l a s t e r m i n a l e s d e l a s r a m a s d e l o s v e r t i c i l o s . Cada e s p e r m a t a n g i o consta de una sola célula, c u y o p l a s m a e n t e r o se c o n s u m e en la f o r m a c i ó n d e un ú n i c o e s p e r m a c i o r e d o n d e a d o e incoloro, provisto de un gran núcleo y una pared m u y fina (D). Los c a r p o g o n i o s fem e n i n o s se h a l l a n s i t u a d o s e n t r e las r a m a s p o r t a d o r a s d e e s p e r m a t a n g i o s , a s í c o m o e n el e x t r e m o d e r a m i t a s , y c o n s t a n d e u n a c é l u l a l a r g a q u e e n su p a r t e i n f e r i o r e s t á d i l a t a d a c o m o u n a b o t e l l a y e n la s u p e r i o r se p r o l o n g a e n u n a t r i c ó g i n a c l a v i f o r m e ( E , F). El c a r p o g o n i o c o n su tricógina está p r o f u n d a m e n t e h u n d i d o en gelatina. Un e s p e r m a c i o l l e v a d o p a s i v a m e n t e p o r el m o v i m i e n t o del agua p u e d e penetrar a c t i v a m e n t e en esta gelatina (se d e s c o n o c e el m e c a n i s m o ) ; l l e g a a la t r i c ó g i n a , e n la q u e v i e r t e l o d o su c o n t e n i d o . El n ú c l e o e s p e r m á t i c o a s í r e c i b i d o m i g r a h a c i a el c a r p o g o n i o : d e s p u é s d e f u s i o n a r s e c o n el n ú c l e o f e m e n i n o allí e x i s t e n t e , la p a r t e b a s a l del c a r p o g o n i o , c o n el n ú c l e o d e f u s i ó n , se c i e r r a c o n r e s p e c t o a la t r i c ó g i n a p o r m e d i o d e u n t a p ó n d e g e l a tina (G). C a r p o s p o r ó f i t o : c o n s t a d e filamentos c e l u l a r e s r a m i f i c a d o s , d i p l o i d e s , q u e n a c e n del z i g o t o , p e r o p e r m a n e c e n u n i d o s al g a m e t ó f i t o ( f i g . 11-67 H). El c a r p o s p o r ó f i t o produce en sus células terminales hinchadas una mitós-

p o r a e s f é r i c a q u e c o n t i e n e u n n ú c l e o y un c r o n i a t ó f o r o : la c a r p ó s p o r a d i p l o i d e . Las c a r p ó s p o r a s salen c o m o c u e r p o s e s f é r i c o s , sin flagelos, d e la e n v o l t u r a d e las c é l u l a s term i n a l e s , q u e p e r m a n e c e (Ik ) t k j , y d a n lugar al e s t a d o o f a s e d e Chantransia ( « e s p o r ó f i t o d e Chantransia», « c a n t r a n s i o s p o r ó f i t o » ) . E s t e se c o m p o n e de f i l a m e n t o s d i p l o i d e s q u e se r a m i f i c a n , se f i j a n al s u s t r a t o y r e p r e s e n tan el p r o e m b r i ó n del g a m e t ó f i t o h a p l o i d e q u e l u e g o se o r i g i n a d e ellos. El e s t a d o d e Chantransia e s , p u e s , todavía d i p l o i d e , p e r o el a u t é n t i c o g a m e t ó f i t o e s h a p l o i d e . La m e i o s i s se d a , sin f o r m a c i ó n d e m e i ó s p o r a s , en c é l u l a s a i s l a d a s del f i l a m e n t o de Chantransia. E s t a s c é l u l a s hap l o i d e s se d e s a r r o l l a n l u e g o para d a r el g a m e t ó f i t o con r a m i f i c a c i ó n v e r t i c i l a d a (C). En algunas especies, el segundo esporófito tiene la forma de una planta pequeña de ramificación verticilada. que, en ciertos lugares, crece y produce un gametófito tras la meiosis; esto supone la equiparación del estado de Chantransia con una generación esporofítica. D i s t r i b u c i ó n y m o d o d e v i d a . Las 4(XK) e s p e c i e s , a p r o x i m a d a m e n t e , de r o d ó f i t o s , q u e se d i s t r i b u y e n en m á s de 5 0 0 g é n e r o s , v i v e n , c o n p o c a s e x c e p c i o n e s (p. ej.. Batrachospermum, Lemanea), e n la z o n a litoral de los m a r e s , s o b r e t o d o e n los c á l i d o s ; m u c h a s e s p e c i e s son m u y sensibles a las o s c i l a c i o n e s de t e m p e r a t u r a . A m e n u d o colo-

Subclase: Florideophycidae

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nizan zonas profundas (máximo hasta 180 m), a las que sólo llega una débil luz de onda corta y donde no sólo pueden vivir c o m o algas de sombra, sino que utilizan ópticamente la radiación de onda corta dominante, gracias a sus pigmentos antena (ficobiliproteidos), de color complementario (v. 6.4.3). Las algas rojas son bentontes y siempre están fijadas por medio de filamentos o discos fijadores, en general a la roca, y algunas también, como epífitos, sobre algas mayores. Algunos de tales epífitos crecen muy específicamente sólo sobre un género de plantas soporte

(figs. 5-6, 5-7). Las células a menudo están unidas entre sí por «punteaduras», que son orificios o conductos con estructuras a modo de tapón en su interior; su función aún no está aclarada del todo.

(p. ej., Polysiphonia sp. sobre Ascophyllum).

Batrachospermum presenta un ciclo de desarrollo haplobióntico, diferente del tipo normal. Se diferencia también de la mayoría de las demás rodofíceas por su distribución en el agua dulce y, concretamente. en los arroyos de curso rápido.

Los rodófi-

tos son autótrofos; algunos son parásitos incoloros y, de ellos, varias decenas son formas muy reducidas, limitadas a otros rodófitos próximamente emparentados («adelfoparásitos»). Sistemática. La única clase de los rodófitos es la de las Rhodophyceae, que se subdivide en dos subclases: Bangiophycidae y Florideophycidae.

Subclase 1: Bangiophycidae Las bangioffcidas son algas unicelulares, filamentosas o foliáceas, de estructura muy simple, con crecimiento intercalar. Suelen carecer de punteaduras. Los cromatóforos son estrellados y poseen un pirenoide. Orden 1: Forphvridales. En este orden se reúnen formas unicelulares, a veces coloniales. No se conoce reproducción sexual. En el alga terrestre común Porphyridium purpureum, numerosas células particulares se unen en colonias gelatinosas. Orden 2: Bangiales. Contiene formas filamentosas (p. ej., Bangia) o foliáceas (p. ej., Porphyra). Erythrotrichia forma filamentos celulares sin ramificación en los que se originan vegetativamente monosporangios, donde se forma una monóspora. Las monósporas al principio son desnudas y están dotadas de movimiento ameboide. De ellas salen nuevos filamentos. En Porphyra, los carpogonios no suelen distinguirse de las células vegetativas. Después de la fecundación por espermacios, el zigoto diploide, tras varias mitosis, se divide directamente en un cierto número de carpósporas diploides; así pues, la generación carposporofítica falta o está muy reducida. Las carpósporas germinan y dan un cuerpo filamentoso, probablemente también diploide, que se clava en el caparazón calizo de moluscos y otros seres marinos; así se establece la fase llamada Conchocelis, que debe interpretarse como generación esporofítica. Termina con la formación de concósporas (homólogas a tetrásporas), en la que evidentemente se produce la división reductiva. La fase de Conchocelis está muy difundida en las costas europeas. - A este orden pertenece posiblemente Cyanidium caldarium, cuyo parentesco con las algas azules (cianobacterios) es objeto de discusión.

Subclase 2: Florideophycidae Los representantes de las florideofícidas poseen una estructura del talo muy derivada, que resulta de filamentos celulares ramificados, con crecimiento apical. Tales filamentos se unen a menudo en talos pseudoparenquimáticos de forma foliácea, redondeada o aplanada. No existen representantes unicelulares. Incluso las florideofícidas más sencillas son ya heterótricas (es decir, diferenciadas en base y filamentos erectos); por otro lado, los representantes de organización más elevada no llegan jamás a ser parenquimáticos - a diferencia de las feofíceas-, sino a lo sumo plectenquimáticos (v. 5.3.1), y tienen el talo formado según variaciones de los tipos de filamento central o de surtidor

Orden 1: Nemalionales. Carecen de células auxiliares. En la Europa central, el orden está representado por Batrachospermum, que forma masas parduscas o de un verde oliváceo, envueltas en gelatina y bastante semejantes a la freza de la rana, las cuales se encuentran en pequeños arroyos sombríos de corriente rápida.

Rhodochorton investiens, un alga roja que vive epifíticamente sobre Batrachospermum. se desarrolla, en cambio, en un ciclo normal diplobióntico; gametófito y tetrasporófito en este caso son prácticamente iguales. Rhodochorton purpureum, especie marina muy próxima, es haplobióntico, con alternancia de generaciones de dos elementos, pues no existe la generación carposporofítica, y el carpogonio fecundado da lugar directamente al tetrasporófito; éste permanece unido al gametófito, que tiene la misma forma. Otra alga de agua dulce de este orden es Lemanea, mientras que Nemalion, Bonnemaisonia (fig. 11-66 C, D) y Gelidium viven en el mar. El último es de posición sistemática dudosa, pues posee células que deben interpretarse como células auxiliares. Orden 2: Cryptonemiales. Las células auxiliares se constituyen en fascículos de ramas especiales antes de la fecundación. En las Corallinaceae (Corallina, Lithothamnion, Lithophyllum), las paredes celulares están incrustadas de cristales de calcita (formación de arrecifes coralinos); sus representantes fósiles fueron importantes como formadores de roca. A este grupo pertenece también Melohesia (fig. 5-7B), con talo del «tipo de surtidor». Orden 3: Gigartinales. Una célula normal intercalar del talo pasa a ser célula auxiliar. A este orden pertenecen Plocamium, pinnado, en forma de peine, Furcellaria, constituida según el tipo de surtidor (fig. 5-7A), y Chondrus, plano y dicótomo. Orden 4: Rhodymeniales. La célula portadora del carpogonio separa por estrangulación, antes de la fecundación, una célula hija y ésta, a su vez, las células auxiliares. El carpogonio da lugar a un procarpo (de células portadoras, células hijas, células auxiliares y ramas carpogoniales), el cual, después de la fecundación, se convierte en cistocarpo. Aquí hay que situar a Rhodymenia, con talo foliáceo, frecuente en el Atlántico. Orden 5: Ceramiales. La célula auxiliar se separa por estrangulación de la célula portadora después de la fecundación del carpogonio. El procarpo (aquí formado por células portadoras, células auxiliares y rama carpogonial) y el cistocarpo se presentan igual que en el orden anterior. El ciclo vital corresponde al esquema básico descrito al principio (fig. 11-65 A). El talo es del tipo de filamento central y consta de filamentos celulares corticados y ricamente ramificados. Delesseria sanguínea, del océano Atlántico, está especialmente diferenciada. Sus partes de talo semejantes a hojas, que nacen del disco basal, están provistas de costillas medias y laterales; en otoño los limbos mueren, pero las costillas principales permanecen como ejes y en la primavera siguiente dan lugar a nuevos talos foliáceos. Entre las ceramiales se encuentran Grinnellia (fig. 5-8 AJ, Platysiphonia (fig. 11-66 E), así como los géneros Polysiphonia, Ceramium y Plumaria, que viven en el Mar del Norte y en el Báltico.

Antes los rodófitos se incluyeron a veces, junto con los ascomicetes (micobiontes), dentro de un mismo grupo filogenético. Los análisis del DNA, etc. no avalan esta suposición.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-67: R h o d o p h y c e a e , N e m a l i o n a l e s , Batrachospermum moniliforme. A A s p e c t o g e n e r a l (3x). B F r a g m e n t o d e talo c o n un verticilo d e r a m a s (20x). C Esporófito Chantransia diploide con 2 g a m e t ó f i t o s h a p l o i d e s fijos s o b r e él (100x). D Porción d e r a m a con c u a t r o e s p e r m a t a n g i o s , a la izquier-

d a un e s p e r m a c i o d e s p r e n d i d o (540x). E Primordio d e un c a r p o g o n i o . F C a r p o g o n i o m a d u r o . G C a r p o g o n i o d e s p u é s d e la f e c u n d a c i ó n por un esperm a c i o (s); en la b a s e , copulación d e los n ú c l e o s s e x u a l e s (o). H C a r p o s p o r ó f i t o diploide (g) con f i l a m e n t o s d e cubierta h a p l o i d e s (h). I Carposporófito m a d u r o c o n los c a r p o s p o r o c i s t o s (k); k, y k ; , los m i s m o s vaciados. - A-C: s e g ú n Sirodot; D: s e g ú n E. Strasburger; E-I: s e g ú n H. Kylin. - g carposporófito, h f i l a m e n t o s d e cubierta, o n ú c l e o s sexuales, s e s p e r m a c i o , t tricógina.

En todo caso, se dan llamativas coincidencias en los siguientes caracteres: gametangios 9 (aquí carpogonio, allí ascogonio, s i e m p r e con tricógina; aquí f i l a m e n t o s celulares del c a r p o s p o r ó f i t o , allí hifas ascógenas); continuidad de generación g a m e t o f í t i c a y esporofítica; carencia de células g e r m i n a l e s flageladas; f e c u n d a c i ó n por m e d i o de e s p e r m a c i o s (también así en algunos ascomicetes); talos p l e c t e n q u i m á t i c o s de células con poros en los septos y capacitados para f o r m a r anastomosis: semej a n z a s en la estructura química del g l u c ó g e n o de los hongos y del almidón de florídeas; trehalosa c o m o sustancia de reserva. Sin e m b a r g o , también es diferente el quimism o de la pared celular: a q u í celulosa, allí quitina. Se encuentran rodófitos fósiles en todas las formaciones, desde el Pérmico; se discute la pertenencia al grupo de los rodófitos de Solenopora, del Ordovícico. • Divisiones d e algas con plastidios c o m p l e j o s sin clorofila b: Las siguientes divisiones de algas tiene plasti-

dios c o m p l e j o s , que, por lo tanto, fueron conseguidos a t r a v é s de u n a e n d o c i t o b i o s i s s e c u n d a r i a . C o m o los plastidios carece de clorofila b y poseen m u y a m e n u d o ficobilinas c o m o pigmentos accesorios, se supone que se originaron dentro del entorno de los rodobiontes. Esta suposición se basa en la s e m e j a n z a del D N A p .

1. a a d i c i ó n a los R h o d o b i o n t a : división Cryptophyta L o s r e p r e s e n t a n t e s de e s t a d i v i s i ó n , c o n u n a s p o c a s excepciones (capsales o trícales), son flageladas del nivel d e o r g a n i z a c i ó n m o n a d a l . Bjornbergiella tiene talo filamentoso. Las células asimétricas flageladas, características de la mayoría de las especies, no poseen pared celular, sino sólo una película f o r m a d a por placas rectangulares o poligonales de proteína. Del extremo anterior

Adición a los R h o d o b i o n t a : división Dinophyta

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es fagótrofa. Una especie vive, en forma muy reducida, como endosimbionte en el ciliado Mesodinium rubrum, que de este modo ha adquirido secundariamente la capacidad de fotosíntesis; el alga simbióntica contiene un solo cloroplasto y pocos mitocondrios.

a

2. adición a los R h o d o b i o n t a : división Dinophyta (Pyrrhophyta, D i n o f l a g e l l a t a ) Generalmente son unicelulares, con dos largos flagelos finamente barbulados; sólo se conocen unas pocas formas cocales y trícales. A d e m á s de la multiplicación vegetativa, existe también reproducción sexual.

Fig. 11-68: Cryptophyta. A Cryptomonas s p . B Chilomonas paramaecium. C Katablepharis phoenicoston con flagelo tractor y d e arrastre (A-C

1200x). - A: s e g ú n B. Fott; B: según V. Uhlela; C: según H. Skuja. - c cromatóforo con algunos pirenoides (punteado), k núcleo, s citofaringe, v vacúolo.

arrancan dos flagelos de longitud algo distinta. Los dos flagelos presentan bárbulas, el largo en dos filas, el corto en una sola. Los flagelos en general se orientan hacia adelante, m á s raramente hacia atrás a lo largo del c u e r p o (fig. 11 -68 C). Nacen i n m e d i a t a m e n t e e n c i m a de una p r o f u n d a fauce, que suele estar revestida de e y e c t o s o m a s refringentes; éstos son corpúsculos que son disparados en caso de excitación. Los cloroplastos, de varios colores (p. ej., azules, verdeazulados, rojizos), contienen clorofila a y c, (Xy ^-caroteno y la xantofila diatoxantina, así c o m o , a veces, las ficobilinas ficoeritrina y ficocianina. A diferencia de los rodófitos y cianobacterios, estos pigmentos n o se almacenan en ficobilisomas. La principal sustancia de reserva es el almidón, que se acumula en pirenoides; estos se sitúan dentro de un surco del retículo endoplasmático (= envoltura del cloroplasto), pero en el exterior de la m e m b r a n a del cloroplasto. La reproducción asexual se produce por división longitudinal; no se conoce con seguridad r e p r o d u c c i ó n s e x u a l . Las 120 e s p e c i e s (en la misma proporción en el mar que en las aguas dulces) se distribuyen en 12 géneros. La interpretación de los cloroplastos como endosimbiontes eucarióticos muy reducidos (afines a los rodófitos) viene apoyada por la presencia de núcleos celulares reducidos: los llamados nucleomorfos. Se encuentran, siempre en número de uno. en el pirenoide o junto a la superficie del cloroplasto. Es evidente que los criptófitos en un principio habían tenido plastidios primarios en forma de cianelas (v. glaucobiontes), pero que, en el transcurso de su filogenia, fueron sustituidos al integrarse (por endocitobiosis secundaria) algas rojas unicelulares. Dentro de la única clase de las Cryptophyceae hay un solo orden. las Cryptomonadales. Cryptomonas (fig. 11-68 A), con numerosas especies, vive sobre todo en aguas mesotróficas. Rhodomonas, de color rojizo, se encuentra en las aguas dulces y en el mar. La saprófita Chilomonas (B) es incolora, pero todavía contiene un leucoplasto. Katablepharis (C), también incolora.

Los cloroplastos contienen clorofila a; la clorofila c ha sido también observada en algunas especies. Deben el color pardo amarillento o rojizo, raramente verde azulado, a pigmentos accesorios como P-caroteno y distintas xantofilas. entre las cuales la peridinina es la más importante. La pared de los cloroplastos suele estar compuesta por tres membranas que no están conectadas con el retículo endoplasmático del núcleo. Los tilacoides se amontonan en grupos de 3 y no forman ninguna lámina zonal periférica (diferente, por lo tanto, de la fig. 11-72 G). El principal producto de asimilación es almidón, que se almacena en forma de gránulos en el exterior de los cloroplastos. Al lado de éste también hay sustancias del grupo de las grasas. En el caso de algunos representantes se podría probar que el sencillo plastidio primario acabó reduciéndose a mancha ocular y quedando fotosintéticamente inactivo y que fue sustituido funcionalmente por un plastidio secundario gracias a una endocitobiosis secundaria. Los dinófitos constituyen un grupo bastante heterogéneo de algas eucarióticas. Presentan tipos muy diferentes de plastidios. Esto está relacionado con su capacidad fagotrófica. que también se ha mantenido en las especies autótrofas. En algunas especies, los plastidios no son parte permanente de las células (los llamados cleptocloroplastos). Otras especies presentan posiblemente nucleomorfos en sus plastidios. Los análisis moleculares filogenéticos del genoma nuclear muetran una estrecha afinidad entre los dinófitos y los unicelulares animales (ciliados; esporozoos o apicomplejos). En Plasmodium falciparum, un organismo heterótrofo causante de la malaria, no se ha verificado la presencia de restos activos de plastidios secundarios, que prueban el parentesco con los dinófitos.

La pared celular posee muchas veces finos poros en los que d e s e m b o c a n tricocistes en f o r m a de saco, que, en caso de excitación, proyectan filamentos de proteína. En m u c h o s dinófitos, la pared celular está formada de modo muy característico por placas poligonales de celulosa, que constituyen una coraza con un surco transversal y otro longitudinal. Las escamas de la coraza (como los caparazones de las diatomeas) están situadas en cavidades aplanadas dentro del plasmalema; la membrana plasmática se conserva en la parte exterior de la coraza. En el cruce de los surcos transversal y longitudinal se originan los dos flagelos, q u e se sitúan cada uno en uno de dichos surcos (fig. 11-70 A). El flagelo transversal lleva una serie de bárbulas algo m á s largas, el longitudinal d o s series de bárbulas cortas. Las bárbulas o pelos laterales son m u c h o más finas que en los heterocontófitos y criptófitos. El flagelo que reposa en el surco transversal d e t e r m i n a un m o v i m i e n t o de giro alrededor del

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

eje longitudinal, mientras que el del surco longitudinal provoca el avance de la célula. Una célula de Peridinium recorre en un segundo cuatro v e c e s la longitud de su cuerpo en una línea helicoidal y realiza simultáneamente un giro. En la mayor parte de los dinófítos (y también en los euglenófitos) en el núcleo en reposo pueden reconocerse los cromosomas, pues durante la interfase están tan contraídos que permanecen visibles (v. en las demás eucariotas; fig. 2-27). Al microscopio electrónico, los cromosomas aparecen compuestos de fibrillas yuxtapuestas en forma compacta («estructura en guirnalda»). Dichas fibrillas tienen un diámetro de sólo 2,5 nm; ello corresponde al diámetro de la doble hélice de DNA (fig. 1-5). Los cromosomas de los demás eucariotas poseen, en cambio, fibrillas subinicroscópicas diez veces más gruesas, de 25-30 nm (fig. 2-21). Estos solenoides más gruesos de cromatina, formados por una doble hélice de DNA con hebra central de nucleohistona, faltan en los cromosomas de los dinófítos. Esta propiedad indica alguna semejanza con el nucleoplasma de los bacterios y cianobacterios procarióticos.

La reproducción vegetativa se produce por división longitudinal. En las formas acorazadas (p. ej., Ceratium), por lo común el caparazón se desprende oblicuamente al surco transversal y se regenera luego la mitad que falta (fig. 2-83 D). Sin embargo, en algunos géneros (p. ej., Peridinium) se pierde toda la coraza antes de la división, de modo que las células hijas deben formar su propia coraza por entero. Al cabo de un cierto número de tales divisiones se forman dentro de la coraza dos células flageladas, al principio desnudas, que abandonan la envoltura materna y adquieren nueva coraza. En condiciones desfavorables se originan cistes perdurantes de pared gruesa dentro de la coraza. La reproducción sexual sólo ha podido observarse hasta ahora en pocos dinófítos. En Ceratium se da anisogamia con alternancia de fases nucleares zigótica (meiosis al germinar el zigoto); en Glenodinium se han descrito isogá-

metas que se forman en las células (gametangios), se liberan y se fusionan entre sí. Distribución: La mayoría de las 1000 especies (120 géneros) de dinófítos viven en el mar, donde, junto con las diatomeas (div. heterocontófitos), forman la parte principal del fitoplancton (los productores primarios más importantes del mar). Alcanzan la máxima riqueza de formas en los mares cálidos, pero su mayor desarrollo en masa se da, en cambio, en las aguas frías. En las aguas dulces sólo viven unas pocas peridiniales, pero a veces en gran cantidad, y en los lagos de alta montaña, pueden constituir hasta el 50 % de la biomasa. Muchas especies poseen llamativas prominencias que las ayudan a mante-

nerse en suspensión (fig. 11-70 C, F-J). Noctiluca miliaris (desnuda y heterótrofa), así c o m o algunas especies de

Ceratium, Gonyaulax y Peridinium, determinan la fosforescencia del mar. El desarrollo masivo de dinófítos para formar flores de agua (p. ej., «mareas rojas») puede causar la muerte de los peces. De ello son responsables las toxinas segregadas por distintas especies (de los géneros

Peridinium

y Gymnodinium).

Los endosimbiontes esfé-

ricos de distintos animales marinos se reúnen bajo el nombre de «zooxantelas» (fig. 11-69). Todos los corales que forman arrecifes viven con tales dinófítos en simb i o s i s . Sin e n d o s i m b i o n t e s los c o r a l e s permanecen vivos, pero pierden la capacidad de formar esqueleto calizo. Algunas especies parasitan a animales marinos externa o internamente. En las restantes formas heterótrofas puede darse fagotrofia (se «tragan» bacterios y algas planctónicas). Sistemática. La única clase (Dinophyceae) comprende 4 órdenes. Las (1) Dinophvsiales poseen una pared cuyas dos mitades (epicono e hipocono) están adicionalmente subdivididas por una fisura longitudinal: los surcos longitudinal y transversal están bordeados muchas veces por filetes salientes (Ornithocercus, fig. 11-70 C). En las (2) Peridiniales. la célula o bien tiene una envoltura sencilla (Gymnodiniaceae B) o está acorazada por placas de celulosa (Peridiniaceae, con Peridinium y Ceratium, A, D-J). En especies marinas existen «púsulas» sacciformes que comunican por un estrecho canal con la fisura del flagelo; su función no está aún clara. El nivel cocal de organización está representado por las (3) Dinococcales. y el trical por las (4) Dinotrichales, ambas integradas por pocos géneros. Se conocen dinófítos fósiles con gran variedad de formas desde el Jurásico; en la sílice del Cretácico aparecen numerosos taxones en excelente estado de conservación. Además, las llamadas histricosferas de los sedimentos entre el Precámbrico y el Holoceno se han identificado como células germinales pertenecientes a los dinófítos. Desempeñan un importante papel como microfósiles.

3. a adición a los R h o d o b i o n t a : división H a p t o p h y t a

Fig. 11-69: Dinophyta. Z o o x a n t e l a s en un radiolario (Eucoronis challengeri, 2 6 0 x ) . - S e g ú n E. Haeckel.

Esta división (también llamada Prymnesiophyta) comprende representantes de los niveles de organización monadal, capsal, cocal y trical. Predominan los unicelulares del tipo monadal. La mayoría de las especies viven en el plancton marino. Las células flageladas poseen dos flagelos generalmente de la misma longitud, desprovistos de bárbulas, pero con escamitas o nodulos submicroscópicos de material orgánico. Además de estos flagelos, cada célula presenta otro apéndice filiforme, el hapto-

Adición a los R h o d o b i o n t a : división H a p t o p h y t a

659

Fig. 1 1 - 7 0 : Dinophyta (Pyrrhophyceae). A Peridinium tabulatum (600x). B Gymnodinium aeruginosum (300x). C Ornithocercus splendidus (125x). D,, D2 Ceratium hirundinelladespués d e la división (350x). E Ceratium cornutum, ciste (150x). F Ceratium fr/pos(125x). G Ceratiumpalmatum(125x). H Ceratium reticulatum (65x). i Ceratium fusus (50x). - A: s e g ú n A.J. Schilling; B: s e g ú n Stein; C: s e g ú n Schütt; D: s e g ú n Lauterborn; E: s e g ú n A.J. Schi-

lling; F, G, H: s e g ú n G. Karsten; J: s e g ú n Schütt.

n e m a , que no sirve para el movimiento, sino para la fijación. Su estructura submicroscópica difiere claramente de la de los flagelos. El haptonema permite reconocer, en sección transversal, 6 o 7 túbulos en ordenación falciforme (no la estructura 2 + 9). En algunas formas, el haptonema se reduce a un corto apéndice. La s u p e r f i c i e de la célula está cubierta externamente de escamas, escuámulas o nodulos, que se forman en vesículas de Golgi y luego se depositan en el exterior. Las cisternas de Golgi se ensanchan en forma de vesícula en la parte media. Los c l o r o p l a s t o s amarillos, pardo amarillentos o pardos, contienen clorofila a y c, (^-caroteno y xantofilas; c o m o sustancias de reserva se almacenan crisolaminarina, aceite y paramilo. Los cloroplastos están envueltos por un pliegue del retículo endoplasmático; no existe lámina zonal (fig. 11-72 G). Los tilacoides se disponen en montones de a tres. La mancha ocular, compuesta de esferitas, se sitúa en el cloroplasto, inmediatamente debajo de su membrana. N o hay ensanchamiento basal de los flagelos. Sistemática: en números redondos se conocen 250 especies y 45 géneros de esta división. En el agua dulce sólo se hallan pocas especies. Las Haptophyceae son la única clase de la división. Orden 1: Prymnesiales. Se caracterizan por un haptonema en general muy largo. Las células están cubiertas de dos capas de escuámulas de polisacárido, sólo visibles por el microscopio

electrónico (fig. 11-71 A). Estas escuámulas son notables por su estructura radiada: las de la capa externa presentan, además, un borde prominente. Chrysochromulina tiene un haptonema muy largo, hasta 5 veces más largo que los flagelos. AI lado de la nutrición autótrofa. es posible también la fagotrofia, de modo que, p. ej.. pueden ser absorbidas células enteras de Chlorella. Las células pueden pasar por una fase ameboide. La reproducción se realiza por división longitudinal de células flageladas o por partición de células ameboides en varias células hijas. Las especies de Prymnesium poseen un haptonema más corto. Las de Chrysochromulina. uno más largo. Prymnesium parvum se fija con su haptonema en las branquias de los peces y, si se desarrolla en gran cantidad, puede causar la muerte de estos en las lagunas salobres por desprendimiento de una toxina (al igual que Chrysochromulina polylepis). Orden 2: Coccolithophorales. El haptonema es corto o puede faltar por completo (fig. 11-71 B). Las células presentan sobre el plasmalema dos capas de finas escuámulas de polisacárido. Hacia fuera hay otra capa de escamas, plaquitas o bastoncitos de forma muy variada («cocolitos»). Éstos se forman también inicialmente en vesículas de Golgi como plaquitas de celulosa y sobre ellos se deposita calcita en una notable variación de formas, propias de cada especie. Los cocolitos, que pasan al exterior, forman una auténtica coraza alrededor de la célula. En este orden se conocen también especies que han pasado a ser inmóviles por pérdida de los flagelos (Coccolithus pelagicus) y cambios de estados flagelados a otros sésiles (Syracosphaera). Hymenomonas carterae se multiplica mediante alternancia de generaciones heteromorfa, en la que el gametófito es más vigo-

660

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Fig. 11-71: Haptophyta. A Prymnesiales. Chrysochromulina chiton, placas e s q u e l é t i c a s ( 1 0 OOOx). B-C Cocolithophorales. B Syracosphaera pulchra, h a p t o n e m a r e d u c i d o e n t r e los flagelos (1500x). C Cocolito fósil f o r m a d o por r o m b o e d r o s d e calcita (Deflandrius sp.). C r e t á c e o inferior (700x). - A: se-

g ú n M. Parke, I. M a n t ó n y B. Clarke; B: s e g ú n H. L o h m a n n y H A von Stosch; C: s e g ú n W.A. Black.

roso que el esporófito y tiene el aspecto de un filamento ramificado. Se conocen fósiles de cocolitoforales (o sus cocolitos) desde el Jurásico (fig. 11-71 C), representan importantes microfósiles característicos (128 géneros) e intervienen en proporción considerable en la formación de ciertos sedimentos calcáreos de hasta 800 millones de cocolitos en 1 cm de roca (Usos, v. cuadro 11 -6).

a

4. a d i c i ó n a los R h o d o b i o n t a : división H e t e r o k o n t o p h y t a (= Chrysophyta, C h r o m o p h y t a ) La división es muy uniforme en las estructuras ultramicroscópicas (flagelos heterocontos, etc.). a pesar de las variadas formas del talo. En ella están desarrollados todos los niveles morfológicos de organización, desde el monadal hasta el sifonal; en su máxima complejidad, los heterocontófitos forman talos parenquimáticos complicados y anatómicamente diferenciados. La correspondencia entre los heterocontófitos (autótrofos) y los labirintulomicotas y oomicotas (heterótrofos y fungiformes) resulta muy convincente. Las características estructurales de sus células - a excepción de los plastidios, obtenidos por endocitobiosis secundaria- son tan idénticas que heterocontófitos y oomicotas deberían estar reunidos dentro del s u b r e i n o Heterokontobionta (v. oomicotas). Sólo la estructura de los plastidios justifica el tratar a los heterocontófitos como apéndice o adición de los rodófitos: los plastidios de los heterocontófitos y de los rodófitos tienen un origen común.

Plastidios: los cromatóforos, a veces verdes, pero por lo común amarillos, pardo amarillentos o pardos, gracias a pigmentos accesorios, contienen clorofila a y c, P-caroteno y distintas xantofilas (tabla 11-3). Además de la doble membrana de los cromatóforos, los plastidios están env u e l t o s por un p l i e g u e del retículo e n d o p l a s m á t i c o (fig. 11-72 G). En los plastidios siempre se disponen tres

tilacoides en un montón (fig. 2-88), disposición que ya se había observado en los euglenófitos y dinófitos. Inmediatamente debajo de la membrana del cromatóforo transcurre, paralela a la superficie y atravesando los tilacoides, la llamada lámina zonal, característica de los heterocontófitos (v., en cambio, p. ej., los haptófitos, con dotación semejante de pigmentos, y los clorófitos). Si hay manchas oculares, éstas se sitúan cerca de la base de los flagelos, aún dentro de los cloroplastos. C o m o polisacáridos de reserva se forman crisolaminarina, a veces también laminarina y manita fuera de los cloroplastos, a menudo, sin embargo, junto a pirenoides. Muchas v e c e s se almacena también aceite, que puede originarse en pirenoides, pero, de ordinario, secundariamente, en vacúolos. Las paredes celulares están reforzadas de maneras diferentes con capas protectoras adicionales. Flagelos: las células flageladas son heterocontas. Llevan un flagelo tractor largo, dirigido hacia delante, y otro flagelo de arrastre, dirigido hacia atrás. El primero posee dos filas de bárbulas, que se forman en cisternas del retículo endoplasmático. El flagelo de arrastre, posterior, liso, está ensanchado en su base. La división se compone de cinco clases. En las dos primeras (1-2), los cromatóforos, verdes o verde amarillentos, no contienen fucoxantina.

Clase 1: C h l o r o m o n a d o p h y c e a e Esta clase sólo contiene representantes del nivel de organización monadal. Los cloroplastos son verdes o verde amarillentos ( p i g m e n t o s a c c e s o r i o s , tabla 11-3). C o m o sustancia de reserva sólo se ha observado grasa en las células relativamente grandes, de 5 0 - 1 0 0 pm y provistas de una película. No hay pirenoides. Debajo de

Adición a los R h o d o b i o n t a : división H e t e r o k o n t o p h y t a

661

Fig. 11-72: X a n t h o p h y c e a e . A-C M i s c h o c o c c a l e s . Capitulariella radiaos (500x). A Zoospora, B z o o s p o r o c i s t o disuelto, C talo con primordios term i n a l e s del esporocisto. D C h l o r a m o e b a l e s , Ankyíonoton pyreniger dividiéndose (lOOOx). E-G Tribonematales. E Porción d e f i l a m e n t o d e Tribonema con la característica e s t r u c t u r a parietal e n f o r m a d e T f o r m a d a por d o s m i t a d e s e n c a j a d a s (600x). F Z o o s p o r a con flagelos h e t e r o c o n t o s d e 7/7bonema ( 2 3 0 0 x ) . G Cloroplasto d e Bumilleria ( 3 0 OOOx). - A: s e g ú n A. Luther; B-E: s e g ú n A. Pascher; F, G: s e g ú n A. Massalski y G.F. Leedale y C. v.d.

Hoek. - a m a n c h a ocular, c cloroplasto, e envoltura del pliegue d e RE, g lámina zonal d e 3 tilacoides periféricos, m d o b l e m e m b r a n a del cloroplasto, p v a c ú o l o pulsátil, t pilas f o r m a d a s por tres tilacoides.

la s u p e r f i c i e celular existen tricocistes (v. también dinófitos, p á g . 657). La clase incluye seis géneros con únicamente diez especies, que, con una sola excepción, habitan en las aguas dulces. Goniostomum y Vacuolaria se encuentran en los charcos turbosos.

Clase 2: X a n t h o p h y c e a e Las xantofíceas comprenden desde niveles ameboides y monadales hasta si fonales, en todas las formas de organización del talo. Los cloroplastos son verdes, se colorean de azul con HC1 y, en vez de fucoxantina (tabla 11-3), contienen las xantofilas heteroxantina y vauqueriaxantina. Los flagelos son del tipo heteroconto y se insertan lateralmente. Las xantofíceas, a pesar de su coloración verde, concuerdan plenamente con las d e m á s clases de los heterocontófitos. La falta de clorofila b y la prolongación del flagelo posterior en un fino pelo (como en las feofíceas) son otros caracteres que las separan de los clorófitos, también verdes. En m u c h a s formas la pared celular está formada por dos mitades encajadas. Se c o m p o n e principalmente de microfibrillas de celulosa y a m e n u d o está impregnada de ácido silícico (pero no existe un verdadero caparazón silíceo). Algunas especies forman cistes endógenos con la pared impregnada de ácido silícico; los cistes tienen la forma de una cajita con su parte basal y su tapadera.

Reproducción: la mayoría de las xantofíceas se multiplican vegetativamente; sólo en un género (Vaucheria) se conoce la reproducción sexual dentro de un ciclo vital haplonte (alternancia zigótica de fases nucleares); se tratarán m á s adelante. Para la multiplicación vegetativa, los extremos de las ramas se hinchan y separan una célula mediante un tabique transversal; el protoplasto entero de la misma, una vez desgarrada la pared, sale al exterior c o m o un gran planetócito ovoide, de 1/10 m m aproximadamente (fig. 11-73 B). Su superficie está cubierta por gran n ú m e r o de flagelos dispuestos a pares y de longitud algo desigual, que se mueven sincrónicamente. En la parte externa, incolora, de este planetócito se encuentran, d e b a j o de cada par de flagelos, dos blefaroplastos y un núcleo celular piriforme agudo; les siguen, hacia el interior, los cloroplastos (fig. 11-73 C); también hay vacúolos pulsátiles. Morfológicamente este cuerpo corresponde a la totalidad de las zoósporas formadas en una célula; representa, pues, una «sinzoóspora». Reproducción sexual: los oogonios y espermatogonios de Vaucheria se originan en prominencias laterales de los filamentos del talo y se separan por un tabique transversal (fig. 11-73 E, o, s). El primordio del oogonio (o) contiene al principio numerosos núcleos, que luego, con la excepción de uno, emigran al filamento portador, lo m i s m o que una parte de los cloroplastos; a continuación se acaba de formar el tabique transversal. Los cloroplastos restantes, gotas de aceite y el núcleo ovular se retiran a la parte posterior del oogonio, mientras en el picudo ápice se acumu-

662

11 Sistemática y filogenia

Tabla 11-3: Algunos caracteres químicos de las clases de algas. clorofilas

carotenos

xantofilas o
iro/> divisiones/clases

c

Glaucophyta

(•)

Rhodophyta Cryptophyta O A (O) Dinophyta Haptophyta A Heterokontophyta A Chloromonadophyceae A Xanthophyceae A Chrysophyceae A Bacillariophyceae A Phaeophyceae A * Chlorophyta Chlorarachniophyta O Euglenophyta A * Sreptophyta

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doroplastos

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Según Van den Hoek; xantofilas agrupadas según Metzner. * Con plastidios sencillos (surgidos por endocitobiosis primaria); o con nudeomorfos y plastidios complejos (surgidos por endocitobiosis secundaria); A con plastidios complejos sin nudeomorfos (surgidos por endocitobiosis secundaria); + pigmento o polisacárido de reserva importante; (+) pigmento presente; (•) pigmento raro o sólo en pequeña cantidad; - pigmento o polisacárido de reserva ausente. En el almidón: + fuera del doropasto, © almacenado en el doroplasto; A 8-ceto-caroteno, p. ej., fucoxantina y sifonoxantina (la última sólo en las prasinofíceas y en las dorofíceas); B holo-caroteno, p. ej., vauqueriaxantina y neoxantina (la última en los euglenófitos, dorófitos, eustigmatófitos, heterocontófitos en parte, rodófitos); C alquín-carotenoides; D áster de carotenoides, como las xantofilas, que tienen restos de ácidos grasos en uno de los grupos hidroxilos o en los dos; en la tabla no se consideran los 4-ceto-carotenos f como, p. ej.# la equinenona en los euglenófitos + y dorófitos + y en los heterocontófitos (+). Cianelas: orgánulos fotosintéticos con pared de peptidoglucanos. - Rodoplastos: plastidios de los rodófitos y orgánulos fotosintéticos derivados de ellos. - Cloroplastos: plastidios de los dorófitos y orgánulos fotosintéticos derivados de ellos.

la plasma incoloro, que, al abrirse el oogonio, sale al exterior c o m o una esfera. El espermatogonio (s), plurinucleado, se curva j u n t o con la ramita portadora en f o r m a de cuerno. También en él se mucilaginiza el ápice al madurar. L o s numerosos y d i m i n u t o s espermatozoides nadan, se dirigen a la abertura del oogonio y se acumulan frente a la mancha receptora, incolora, de la ovocélula. Los espermatozoides tienen flagelos de d i s p o s i c i ó n heteroconta (fig. 11-73 F). Después de la fecundación de la ovocélula por uno de los gámetas masculinos, aquélla se transforma en un cistozigoto r i c o en aceite, con pared pluriestratificada, el cual pasa al estado de reposo (hipnozigoto) y más tarde germina, con d i v i s i ó n reductiva, para dar inmediatamente un nuevo filamento haploide. Dentro de las xantofíceas se han descrito unas 400 especies distribuidas en 40 géneros, que viven en las aguas dulces y también en el mar o en los suelos húmedos. Las formas monadales se agrupan dentro de las Chloramoebales (orden 1; Ankylonoton, fíg. 11 -72 D). El nivel de organización capsal está representado por las Heterogloeales (orden 2); a este grupo pertenece el género marino de Heterocapsa. Las Mischococcales (orden 3) comprenden formas flotantes o fijas con pared celular sólida. En Capitulariella (C), que vive en tierra y se ramifica, los esporangios se desprenden enteros y sólo más tarde dejan salir sus zoosporas (parecido a Treníepohlia, fíg. 11-93 C, D). Las Tribonematales (orden 4) están representadas en el agua dulce y los suelos húmedos por Tribonema (fig. 11-72 E), un género fre-

cuente cuyos filamentos, no ramificados -vistos en sección longitudinal- están formados por fragmentos de pared celular en forma : deH. Dentro de las Heterosiphonales (orden 5; dividido ahora en Botrydiales y Vaucheriales) se encuentra Botrydium (fig. 11 -73 G), vesicular, que vive en el fango húmedo y cuyas células, de 2 mm, se fijan al lodo mediante rizoides. La vesícula contiene gran número de núcleos en el plasma marginal y muchos cromatóforos disciformes; su pared consta de una fracción pectinoide y de celulosa. Cuando Botrydium queda cubierto de agua se forman numerosos planetócitos heterocontos, que, al hincharse la pared de la vesícula, quedan libres y, sobre sustrato adecuado, se desarrollan para dar nuevas vesículas. En ambiente seco se originan numerosos cistes plurinucleados a partir del protoplasto, que se retrae hacia los rizoides. También es sifonal Vaucheria, un género muy difundido. Sus especies viven en el agua dulce o en la tierra húmeda, se fijan con un fascículo de rizoides y constan de un sistema de tubos ramificados, sin tabiques transversales (fig. 11-73 D), con numerosos núcleos y plastidios. La pared celular contiene una masa pectinoide y celulosa. Las paredes de algunas especies están incrustadas con cal y pueden formar toba calcárea. Aquí se sitúa un pequeño grupo (también tratado como división especial: Eustigmatophyta), que difiere de las xantofíceas por algunos caracteres de ultraestructura: cloroplastos sin lámina zonal periférica, pirenoides sólo en los cloroplastos de las células vegetativas; mancha ocular en el extremo anterior de la célula, fuera de los cloroplastos. En el ciclo vital de los organismos capsales y cocales pueden aparecer células con flagelos heterocontos. En Chlo-

Clase: Chrysophyceae

663

Fig. 11-73: Xanthophyceae, Heterosiphonales. A-F Vaucheria(A-C V. repens, D-E V. sessilis, F V. synandra). A Primordio de un esporocisto (150x).

B Sinzoóspora salida del esporocisto (150x). C Borde de la sinzoóspora (500x). D Planta con rizoide y gametangios que ha surgido de la sínzoóspora (70x). E Porción de filamento con gametangio (150x). F Espermatozoide (700x). G, H Botrydium, B. granulatum. G Planta completa (30x). H Zoospora (lOOOx).- A, B: según Goetz; C: según E. Strasburger; D: según J. Sachs, modif.; E: según F. Oltmanns; F: según M.Woronin; G: según J. Rostafinsky & M. Woronin; H: según R. Kolkwitz.- c cromatóforos, o oogonio, s espermatogonio, z primordio de la sinzoóspora.

robotrys se reúnen varias células en una colonia envuelta en gelatina; algunas de sus especies están muy difundidas en los charcos turbosos. En las clases siguientes (3-5) es característica la presencia de fucoxantina c o m o pigmento accesorio en los cromatóforos, amarillos o pardos. Las dos clases que siguen inmediatamente, 3 y 4, reúnen sobre todo algas unicelulares o c o l o n i a l e s , hasta f i l a mentos no ramificados. Los talos parenquimáticos que existen, por e x c e p c i ó n , son de t a m a ñ o m i c r o s c ó p i c o . E n estos vegetales no se conoce alternancia de generaciones.

Clase 3: Chrysophyceae L a mayoría de las especies de esta clase son unicelulares monadales, que a veces pueden t a m b i é n reunirse en colonias. Son más raros los representantes de los niveles de organización ameboide (Rhizochrysis), capsal ( C h r y s o capsa), cocal (Chrysosphaera), trical (Phaeothamnion) y p a r e n q u i m á t i c o (Thallochrysis). Los cromatóforos son de o r d i n a r i o pardo amarillentos o pardos («algas d o -

r a d a s » ; fucoxantina). L a s u p e r f i c i e c e l u l a r en algunos géneros está recubierta por escamitas silíceas características, que se f o r m a n dentro de la célula en vesículas p r ó x i m a s a los c r o m a t ó f o r o s y luego, ya bien constituidas, son transportadas a la superficie de la célula; tamb i é n hay cistes s i l i c i f i c a d o s ( f i g . 11-74 E). En algunas especies se ha observado r e p r o d u c c i ó n sexual (isogamia). La clase comprende 200 géneros y unas 1000 especies, que en su mayoría se encuentran en las aguas dulces, más raramente en las salobres y saladas. Las formas dulceacuícolas prefieren aguas claras y frescas. El modo de nut r i c i ó n suele ser fotoautótrofo, a veces heterótrofo y fagótrofo. Orden 1: Chrysomonadales. Unicelulares de color pardo dorado y flagelados (figs. 4, 11-74). Algunos géneros forman cistes endógenos en sus células, generalmente con pared silicificada y cerrados por una tapadera (D-E). En los géneros Uroglena (fig. 11-74 F) y Synura. frecuentes en el plancton de agua dulce, numerosas células ordenadas de modo radiado forman un cenobio esférico (forma monada] colonial); en Synura. las células están recubiertas de delicadas plaquitas silíceas (fig. 17-74 G). En Maltomonas, las escamitas silíceas llevan largos apéndices péndulos. Dinobryon (fig. 17-74 H), frecuente en el agua dulce y el mar. produce alrededor de sus célu-

664

11 Sistemática y filogenia

las oblongas, moviéndose circularmente, caparazones de celulosa; después de la división, las células hijas se fijan en el borde del caparazón materno y forman nuevos caparazones, de modo que se originan cenobios ramificados dendroides. Para copular, dos células aisladas se aproximan, con su copa, se fusionan y forman un cistozigoto silicificado. Ochromonas (fig. 11-74 A-E) y Monas son géneros semejantes entre sí, pero el último ha perdido los cromatóforos y el modo de vida autótrofo. También son heterótrofas las Craspedomonadaceae («Choanoflagellata»); con el movimiento de los flagelos, el alimento (detritus, bacterios) se introduce en una cavidad plasmática situada en el extremo superior de la célula. Sólo en el mar existen las siiicoflageladas desnudas, que se reúnen en el Orden 2: Dictyochales. Forman un elegante esqueleto silíceo, situado en el interior de la célula, p. ej., Distephanus, fig. 11-75 A. Se conocen fósiles desde el Cretácico medio. Orden 3: Chrysocapsales. En este grupo, las células, inmóviles en estado vegetativo, viven en cenobios gelatinosos (nivel de organización capsal; cuadro 11-5). Los revestimientos de Hydrurus, con aspecto de musgo, se establecen sobre las rocas en los arroyos de montaña (fig. 11-75 B). Orden 4: Chrysotrichales. Las células se unen en filamentos simples o ramificados, como, p. ej., en Phaeothamnion (nivel de organización trica!; fig. 11-75 E). En determinadas condiciones, los planetócitos de estas algas pierden los flagelos, se rodean de una gruesa envoltura y se multiplican por división («estado de palmela», fig. 11-75 G). Stichochrysis immobilis ha perdido del todo la capacidad de formar planetócitos flagelados, igual que muchos representantes de la clase siguiente.

Clase 4: Bacillariophyceae (= diatomeas) Las diatomeas, con unas 10 000 especies distribuidas en 200 géneros, son un grupo extremadamente rico en for-

mas de unicelulares cocales, a veces agrupados en forma de cadena o abanico. Los c r o m a t ó f o r o s . pardos, a menudo presentes sólo en número de uno o dos, contienen prácticamente los mismos pigmentos que las crisofíceas. También concuerdan las sustancias de reserva. Los productos de asimilación se depositan fuera de los cromatóforos: crisolaminarina en el j u g o celular, aceite en vacúolos oleíferos particulares. Sólo los gámetas masculinos de algunas especies del orden centrales son flagelados; poseen un flagelo bar b u lado y d i r i g i d o hacia delante (flagelo tractor). Las diatomeas ocupan una posición especial por poseer dos valvas silíceas situadas dentro de la capa externa del plasma, de las cuales una (epiteca) encaja exteriormente como la tapadera de una caja sobre la otra (hipoteca) (fig. 11-76 B). Las superficies laterales reciben el nombre de pleuras, y la zona en la que se superponen, el de banda pleural. La célula tiene un aspecto diferente según se la mire desde arriba o desde abajo, en la llamada visión valvar ( A ) o bien de lado, en visión pleural (B). Entre valvas y pleuras existen a veces septos (G) que penetran en el interior de la célula. El caparazón silíceo (frústulo) presenta, sobre todo en la superficie valvar, estructuras extremadamente complicadas, a menudo ordenadas en series: muchas veces constan de diminutas cámaras cuya cubierta o suelo está abierta o cerrada y, en ese caso, atravesada por poros o fisuras finísimas (fig. 11 -77). El ácido silícico no es cristalino, sino que muestra una estructura espumosa sumamente fina, isótropa al microscopio polarizador: ello provoca un potencial de membrana electrostático entre medios distintos (citoplasma/agua), que posiblemente tiene importancia para la absorción de alimento por la célula. En valvas de diatomeas fósiles, la estructura amorfa se lia transformado en un retículo cristalino. En la pared celular, al lado de ácido silícico, hay también polisacáridos («pectina»), proteínas y sustancias lipoides, pero no

Fig. 11-74: Chrysophyceae, Chrysomonadales A-E Ochromonas (lOOOx). A-C Transición de la forma normal con 2 flagelos a la fase ameboide con pseudópodos. D Formación de un ciste en protoplastos ameboides. E Ciste con orificio y obturador (rayado). F Uroglena americana (400x). G Synura, 5. glabra. Escamas silíceas (7200x). H Dinobryon, D. sertularia (350x). - A-E: según A. Pascher; G: según J.B. Hansen, H: según G. Klebs. - c cromatóforo pardo amarillento, g flagelo, s mancha ocular, v vacúolo.

Clase: Bacillariophyceae (= diatomeas)

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Fig. 11-75: Chrysophyceae, A Dictyochales, Distephanus speculum. Cromatóforos, sobre t o d o en el ectoplasma del esqueleto silíceo. No se han

presentado los flagelos (lOOOx). B-D Chrysocapsales, Hydrurus foetidus. B Planta joven (1x). C Planetócito (1200x). D Ápice de una rama (450x). E-G Chrysotrichales, Phaeothamnion borzianum. E Talo con formación de esporas (400x). F Zoospora (750x). G Fase de palmela ( 4 0 0 x ) . - A : según K. Gemeinhardt; B: según J. Rostafinsky; C: según G. Klebs; D: según G. Berthold; E-G: según A. Pascher.

celulosa. Las valvas se forman en vesículas planas debajo del plasmalema. Estas vesículas derivan probablemente del aparato de Golgi; varias vesículas de Golgi se fusionan para dar las vesículas formadoras de silicato. R e p r o d u c c i ó n v e g e t a t i v a : las diatomeas se m u l t i p l i c a n vegetativamente por bipartición. Para e l l o las dos valvas (tecas) se desencajan una de otra, por la zona pleural, a consecuencia del empuje del protoplasto. que aumenta de tamaño. En cada una de las dos células hijas se f o r m a siempre la hipoteca correspondiente a la valva recibida. A q u e l l a s células que han r e c i b i d o la hipoteca o r i g i n a l (ahora epiteca) y la completan con una nueva valva (la nueva hipoteca), serán más pequeñas que la célula madre. E l l o conduce, al repetirse las divisiones, a un empequeñecimiento progresivo de las células, hasta un determinado tamaño m í n i m o (aproximadamente la m i t a d del i n i cial), al llegar al cual se presenta la reproducción sexual, unida a un considerable aumento de v o l u m e n del zigoto (auxozigoto). En algunas especies, la diferencia de tamaño entre epiteca e hipoteca se iguala por la elasticidad de la pleura. R e p r o d u c c i ó n s e x u a l : el c i c l o vital es d i p l o n t e con alternancia gamética de fases nucleares; la célula de las diatomeas contiene, pues, un núcleo d i p l o i d e (a diferencia. p. ej., de las zignematofíceas). E n la d i v i s i ó n de maduración se originan, a partir de las células diploides, gámetas h a p l o i d e s . C o m o e j e m p l o las Centrales (otras características más adelante): la determinación del sexo es m o d i f i c a t i v a . En las células determinadas c o m o masculinas - s u e l e n desplazarse directamente hacia el esperm a t o g o n i o - s e f o r m a n 4 espermatozoides (fig. 11-78 d - f ) con flagelos. En otras células, de o r d i n a r i o m a y o r e s , transformadas en oogonio se f o r m a n gámetas femeninos no flagelados, las ovocélulas. I n d i v i d u a l m e n t e , la f o r m a -

ción de gámetas transcurre de manera muy diferenciada, y la cantidad de gámetas producidos puede variar según la especie. Los espermatozoides nadan con su flagelo barbulado hacia las ovocélulas. Después de la fecundación. dentro o fuera del oogonio, cada zigoto se rodea de una envoltura en la que se almacena sílice; germina pronto, y la pared se extiende hasta alcanzar un tamaño 2-4 veces mayor que el de la célula i n i c i a l y se convierte en un « a u x o z i g o t o » . Las antiguas valvas, a veces todavía adheridas, se desprenden y se f o r m a un nuevo par de valvas dentro de la envoltura de la auxóspora. C o n e l l o se ha generado una nueva «célula p r i m i c i a l » de la que. c o m o se ha descrito, proceden por vía vegetativa nuevas generaciones diploides hijas, en las que se produce el empequeñecimiento progresivo de una gran parte de los descendientes. En general, la f o r m a c i ó n inicial de las valvas va unida a la mitosis; también el núcleo del zigoto realiza una mitosis en la formación de las dos valvas de la célula p r i m i c i a l , pero uno de los núcleos hijos degenera. D i s t r i b u c i ó n : las diatomeas están difundidas en las aguas dulces y en el mar en todos los climas; se desarrollan sobre todo en primavera y otoño, no tanto en verano. M u chas formas viven en el suelo y las rocas húmedas; otras, en los trópicos, j u n t o con cianofíceas, en las hojas (especies epifilas). Sistemática: según la simetría del frústulo. las diatomeas se dividen en dos órdenes: centrales y pennales. En las primeras, las valvas son radiadas, en las últimas bilaterales; aparte la estructura del frústulo. el modo de reproducción sexual es también muy diferente en los dos órdenes. Orden I: Centrales. Las valvas presentan contorno circular o triangular redondeado (fig. I I - 7 6 H - L ) y los relieves parietales tie-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-76: Bacillariophyceae. A-G Pennales: A-C Pinnularia viridis. A Visión valvar, con rafe (600x). B Visión pleural (600x). C Sección transversal (1200x). D Licmophora flabellata (200x). E Synedra gracilis (200x). F Asterionella formosa (200x). G Tabellaría flocculosa (400x). H-L Centrales: H Coscinodiscus pantocseki(200x). J Triceratium distinctum ( 2 0 0 x ) . K Odontella (Biddulphia) aurita ( 4 0 0 x ) . L Chaetoceras castracanei{250x).-tK,

B: se-

gún E. Pfitzer; C: según R. Lauterborn; D, E: según Smith; F: según H. van Heurck; G: según B. Schróder; H: según J. Pantocsek; J: según A. Schmidt; K: según Smith; L: según G. Karsten.

nen ordenación radial o concéntrica. A diferencia de la mayoría de las pennales, las células vegetativas de las centrales son inmóviles. Los gámetas masculinos están provistos, sin embargo, de un flagelo barbulado (v. fig. 11-20 A, izq.) y son móviles. La reproducción sexual (v. más atrás) se ha estudiado especialmente en Stephanopyxis y Melosira varians. Distribución: las centrales viven principalmente en el mar y forman una parte importante del fitoplancton (el primer lugar entre los productores primarios en los océanos, v. cuadro 11-7). Muchas de ellas poseen apéndices que facilitan la flotación (v. fig. 1176 L) o se unen en cadena u otras formas de colonia mediante gelatina (K). Melosira, que forma células cortamente cilindricas (fig. 11-78), está difundida tanto en el mar como en las aguas dulces; el género Coscinodiscus, rico en especies, y Hemiaulus son marinos. Triceratium (fig. 11-76 J), también marino, en visión valvar es triangular o cuadrangular. Ethmodiscus gazeUae, que tiene forma de cajita y vive en los mares cálidos, es, con su diámetro de 2 mm, la diatomea de mayor volumen. Stephanodiscus posee una corona de aguijones en el borde de las valvas circulares. El género Rhizosolenia se encuentra difundido sobre todo en el mar. Orden 2: Pennales. Las células son bacilares, naviculares o, más raramente, cuneiformes (fig. 11-76 A-G); su centro de simetría ha pasado a ser una línea, de la que parten en forma pennada los relieves parietales de ácido silícico. En muchas formas, el caparazón silíceo presenta una fisura longitudinal, la «rafe»,

cuya microestructura es muy diferente según los géneros (figs. 11-76 A , 11-77); se admite que la corriente de plasma extramembroso que sale por la rafe determina los movimientos de reptación particulares, que sólo se dan en las diatomeas pennadas (hasta 20 m/s). Las formas sésiles inmóviles carecen de rafe. En el centro, la rafe es interrumpida por el nodulo central; junto al extremo de la valva, la rafe acaba en los nodulos terminales (fig. 11-76 A). La reproducción sexual de las pennales difiere del «tipo normal» de las centrales porque no se forman gámetas flagelados. Se fusionan isogámetas en forma de protoplastos desnudos (única excepción: Rhabdonema, con oogamia, pero, de todos modos, con gámetas; sin flagelos). Para el apareamiento se aproximan dos células vegetativas y. por lo común, segregan gran cantidad de gelatina. El núcleo de cada célula se divide mediante meiosis en 4 núcleos haploides, de los que degeneran dos. Epiteca e hipoteca se separan algo entre sí. Por la rendija que dejan copulan los dos gámetas, de modo que se originan dos zigotos, que acto seguido crecen y pasan a auxozigotos. Cada uno de ellos segrega un par de valvas silíceas y forman una célula primicial de tamaño muchas veces mayor al de sus progenitores. Las células primiciales y las paternas pueden disponerse transversalmente (fig. 11-79) o paralelas entre sí. Existen numerosas desviaciones respecto a este comportamiento normal. Distribución: la mayoría de las diatomeas pennadas móviles viven en el fondo de las aguas dulces, salobres o salinas (a veces se desarrollan en masa), también pueden vivir epifíticamente sobre plantas acuáticas o en el suelo; también han desarrollado formas plañe-

Clase: Bacillariophyceae (= diatomeas)

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Fig. 11-77: Bacillariophyceae. Pennales. A-D Pleurosigma angulatum. Estructura del frústulo. A Vista de conjunto de la parte media del mismo,

con rafe. B Rafe y poros. C Poros. D Reconstrucción de la estructura del frústulo según resulta de las fotografías obtenidas por medio del microscopio electrónico. E Gomphonema patvulum. Sección transversal de una célula al final de su división (10 OOOx). - A-D: según J. Helmcke y W. Krieger; E: según W.R. Drum y H.S. Pankratz. - CM membrana plasmática, D dictiosomas, M mitocondrio, N nucléolo, O gota de aceite, P pirenoide en el cromatóforo, R rafe.

Fig. 11-78: Bacillariophyceae, Centrales. Melosira varíaos. Reproducción sexual (esquemática). - Según Von Stosch. - a-g segmento de un fila-

mento masculino, a'-g' segmento de un filamento femenino, a-e y a'-e' meiosis; f espermatogonio abierto, g el mismo vaciado, d' núcleo masculino que ha penetrado por la hendidura de la fecundación; f fecundación; g' auxozigoto joven.

tónicas. El género Navícula, caracterizado por su forma de barquito, con unas 500 especies, está difundido por todas las aguas. Pinnularia, semejante pero elíptico-linear (fig. 11-76 A-C) prefiere el agua dulce. Pleurosigma, algo curvada en S, puede servir para probar los objetivos de microscopio gracias a la fina estructura de sus valvas (fig. 11-77). En los géneros principalmente lfmnicos Diatoma. Tabellaría (fig. 11-76 G), Fragilaria, etc., las células forman largas cadenas; en Asterionella (F), colonias estrelladas: en Meri-

dion, éstas tienen forma de abanico o de disco. Algunas especies del género Synedra flotan libremente en el agua, otras se fijan mediante pulvínulos de gelatina sobre grandes filamentos de algas (E). En Licmophora, también sésil, las células se fijan entre sí después de la división, de modo que se originan colonias dendroides con pedicelos gelatinosos (D). - Otros géneros, citados en distintos lugares de este libro, son: Surirella (cuadro 11-7), Nitzschia (v. 13.8), Gomphonema (fig. 11-77 E) y Rhopalodia (fig. 11-79).

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-79 Bacillariophyceae, Pennales. Rhopalodia gibba, reproducción sexual. A Dos células unidas por capuchones de gelatina. B División de las células madres (los núcleos degenerados ya han desaparecido). C Formación de los zigotos tras la fusión de los gámetas. D Estiramiento de los auxozigotos (A-D 410x). E Fase final y formación de los nuevos frústulos (240x). - Según H. Klebahn.

F i l o g e n i a . Las centrales, con sus espermatozoides flagelados, son más primitivas que las pennales, en las que los flagelos se han perdido por completo. C o m o precursores de las diatomeas hay que tomar en consideración algas del tipo de las crisomonadales, cuyas células ya presentan escamitas silíceas. Las diatomeas han permanecido básicamente en el nivel cocal, con una inclinación inicial a la organización trical. Las diatomeas más antiguas, precisamente formas céntricas, se conocen del Jurásico. En el Cretácico aparece ya una gran riqueza de formas. E n el T e r c i a r i o y en ios períodos interglaciales, el d e s a r r o l l o en masa de diatomeas c o n d u j o a la f o r m a c i ó n de rocas (usos: v. cuadro 11-6). A diferencia de las dos clases anteriores, en la siguiente faltan las formas de organización sencilla (p. ej., no hay unicelulares ni filamentos sin ramificación). Muchas veces se forman talos hísticos macroscópicos con gran diferenciación de órganos y tejidos. Se dan varios tipos de alternancia de generaciones y, c o m o sustancias de la pared celular -sólo en este grupo- alginato y fucoidano.

Clase 5: Phaeophyceae (algas pardas) Las algas pardas o feofíceas son un grupo rico en formas (v. figs. 5-5, 11 - 8 0 A , 11 -83, 11 -85). Su aspecto o h á b i t o oscila entre diminutos filamentos celulares ramificados, heterótricos, talos pseudoparenquimáticos y plantas de varios metros, con una gran diferenciación de órganos y tejidos (talos hísticos, v. 5.3.2). Estos vegetales, en sus formas más robustas, aparecen diferenciados en órganos que recuerdan las hojas, los tallos y las raíces de los corm ó f i t o s (filoides, cauloides, rizoides). N o existen entre ellos seres unicelulares, es decir, los niveles monadal y cocal carecen de representación. Junto con los rodófitos y algunos d o r ó f i t o s (Chara), las feofíceas figuran entre las algas más desarrolladas.

P l a s t i d i o s : los cromatóforos son pardos y contienen, además de los pigmentos asimiladores característicos de la división, sobre todo fucoxantina, c o m o pigmento accesorio, que enmascara a los demás componentes. La p a r e d c e l u l a r consta de una fracción sólida y otra mucilaginosa; la primera se compone de fibrillas de celulosa y de alginato y la segunda, de alginato y fucoidano. Los alginatos son sales del ácido algínico (polímero de los ácidos sacarinos f i - D - m a n u r ó n i c o y f i - L - g u l u r ó n i c o ) con distintos cationes ( c o m o C a " , M g " . Na*). Los planetócitos (zoosporas y gámetas) suelen llevar en su cuerpo, p i r i f o r me o fusiforme, dos flagelos de distinta longitud (fig. 1180 A , B , I ) . En la p r o x i m i d a d de los flagelos hay una mancha ocular pardo rojiza, situada en el c r o m a t ó f o r o , que es pardo (por lo c o m ú n , uno; raramente, varios). Las bárbulas del flagelo tractor se f o r m a n en vesículas del retículo endoplasmático o en porciones vesiculares del R E nuclear. El flagelo de arrastre está hinchado en la base; este inflamiento actúa posiblemente c o m o fotorreceptor y se halla cerca de la mancha ocular. El flagelo de arrastre termina siempre en un fino pelo y el tractor, algunas veces. Este carácter no se halla más que en las xantofíceas y las feofíceas. El ciclo v i t a l se realiza con alternancia de generaciones, en la que las meiósporas se forman siempre en esporangios uniloculares y los gámetas, por lo común, en gametangios pluriloculares. La alternancia de generaciones heterofásica es i s o m o r f a , heteromorfa o extremadamente heteromorfa, con atrofia (casi) completa del gametófito haploide. La preponderancia del esporófito diploide - u n a tendencia que ya se inicia dentro de las ectocarpales- se considera un carácter derivado. D i s t r i b u c i ó n y m o d o de v i d a . La mayoría de las 15002000 especies, subordinadas a 250 géneros, son algas marinas, que presentan el m a y o r desarrollo en las partes templadas y frías del océano. Forman parte del bentos (cuadro 11-7) y v i v e n fijas, c o m o litófitos, sobre rocas.

Clase: Phaeophyceae (algas pardas)

piedras, maderos, etc., algunas emergiendo en la bajamar, a menudo también c o m o epífitos, sobre otras algas. Forman una exuberante vegetación en la zona intermareal de las costas rocosas, en la cual se manifiesta una zonación característica de las especies (fig. 11-102). Son impresionantes los bosques submarinos de las costas del Pacífico en A m é r i c a , formados por las algas pardas Lessonia, Macrocystis y Nereocystis, de muchos metros de longitud. Las formas diminutas filamentosas o disciformes son menos vistosas, pero están m u y difundidas, sobre rocas, caracoles, conchas y, v i v i e n d o epifíticamente, sobre algas mayores, etc. Algunas feofíceas pequeñas pueden incluso v i v i r hasta cierto punto endofíticamente en grandes algas. En las aguas dulces aparecen sólo unos cinco géneros con pocas especies. La clase se divide en 11 órdenes, de los que los siguientes, poco importantes, no se tratarán luego en detalle: las Chordariales (con Chordaria y Leptonema; Elaehista, epífito sobre Fucus, con diploidización vegetativa en el gametófito); las Desmarestiales (unión posterior de filamentos en una corteza pseudoparenquimática; alternancia de generaciones heteromorfa); Dic-tyosiphonales (talo parenquimático), Scytosiphonales (microtalos [¿esporófito?] crustáceos pseudoparenquimáticos alternan en el ciclo vital

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con megataios parenquimálicos [¿gametófito?]); Sporochnales y Sphacelariales (p. ej., Halopteris; difieren de las ectocarpales por la posesión de una célula apical). Orden I : E c t o c a r p a l e s . A este orden pertenecen la mayoría de las feofíceas. Ectocarpus está m u y d i f u n d i d o . C o n sus talos f i l a m e n t o s o s , r a m i f i c a d o s en fascículo, c u y o aspecto recuerda al del alga verde Cladophora (fig. 11-90), pero de c o l o r pardo, es un grácil habitante de la zona s u p e r f i c i a l de los mares europeos, donde v i v e f i j a do al sustrato (rocas, algas mayores) por m e d i o de f i l a mentos fijadores reptantes. L o s filamentos tienen crecimiento intercalar, sin célula apical; sólo una parte de sus células puede transformarse en órganos de r e p r o d u c ción. El c i c l o vital es una alternancia de generaciones prácticamente isomorfa (o poco heteromorfa). G a m e t ó f i t o : el talo haploide, filamentoso y ramificado en fascículo, del g a m e t ó f i t o lleva lateralmente y en el extremo de los filamentos gametangios pluriloculares, en los que no todas las células son capaces de formar un gámeta. Para la liberación de estos, las paredes internas del gametangio desaparecen y los gámetas salen al exterior por el ápice de dicho gametangio. A pesar de la isogamia m o r f o l ó g i c a , en muchas especies del género Ectocarpus hay anisogamia f i s i o l ó g i c a , pues los gámetas femeninos ( - ) entran en reposo al poco tiempo de su liberación y pierden los flagelos, mientras que los masculinos ( + ) , atraídos quimotácticamente por la sustancia ectocarpina, los envuelven nadando ( f o r m a c i ó n de grupos). L o s gámetas (+) se f i j a n con el ápice del flagelo largo al gámeta femenino en reposo y, finalmente, se fusionan con él ( f i g . 11-80 B). E s p o r ó f i t o : después de la fecundación, el zigoto, sin fase de reposo, da lugar a un esporófito diploide, a menudo algo más robusto y menos ramificado. En él se originan en gran n ú m e r o esporangios uniloculares ovoides, en los que, después de la meiosis, se f o r m a n numerosas meiozoósporas, de las que procede la nueva generación gametofítica. La determinación del sexo es haplogenotípica. Esta alternancia de generaciones isomorfa y heterofásica puede complicarse a menudo de modo extraordinario a través de numerosas desviaciones de la regla: en la alternancia de generaciones, éstas no siempre están unidas a una determinada fase nuclear. Cada generación puede perpetuarse independientemente. La sexualidad no está fijamente determinada en esta alga y puede no existir. Mientras que los recipientes de células germinales ocupan en Ectocarpus una posición terminal en las ramas laterales, en Pylaiella se diferencian de modo intercalar en segmentos de filamento. En algunas especies epífitas de Ectocarpus y Pylaiella, los gametófitos y esporófitos no viven sobre el mismo sustrato vegetal (p. ej., en Pylaiella litoralis, el esporófito vive sobre Fucus y el gametófito sobre Ascophyllum).

Fig. 11-80: Phaeophyceae, Ectocarpales. A-D Ectocarpus siliculosus.

A Rama del gametófito con gametangio plurilocular (380x). B-D Fecundación (B 1200x, C, D 1600x). E-F Asperococcus bullosus, zigoto y cariogamia (2000x). G Nemacystus divaricatus, plántula (780x). H-l Ectocarpus, H E. lucifugus, meiosporangio unilocular en el esporófito diploide (400x). I E. globifer. Zoosporas y flagelos barbulados no representados.

- A : según G. Thuret; B-D: según Berthold; E, F: según H. Kylin; G según Hygen; H-l: según P. Kuckuck.

Orden 2: C u t l e r i a l e s . En Cutleria, la alternancia de generaciones es heteromorfa con gran preponderancia del gametófito (fig. 11-87 A ) . El gametófito es erecto, acintado, con ramificación dicótoma y laciniado en los extremos. En Cutleria multifida, un alga de los mares europeos más cálidos, tiene unos 4 0 c m y, en las plantas C? y 9 . forma, respectivamente, m i c r o y megagametangios con gámetas flagelados pequeños C? y 9 mayores. L o s gámetas Cf son atraídos por los 9 mediante la sustancia m u l t i f i d e n o y se

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11 Sistemática y filogenia

produce la copulación (anisogamia). El esporófito, que i n i c i a l m e n t e se d e s c r i b i ó c o m o un género p a r t i c u l a r (Aglaozonia), es mucho más pequeño (pocos c m ) , plano, lobulado, postrado y crustáceo; vive sobre las rocas y caparazones de moluscos a 8-10 m de profundidad. En la cara superior del talo parenquimático hay soros de esporocistos uniloculares. Después de la meiosis, estos liberan las zoósporas. Zanardinia tiene alternancia isomorfa de generaciones. Orden 3: D i c t y o t a l e s . Los talos planos, de un p a l m o aproximadamente, de Dictyota se r a m i f i c a n por dicotomía repetida. El crecimiento y la bifurcación se deben a la d i v i sión de una gran célula apical unilátera (fig. 5 - 1 2 B), que da segmentos basales hacia abajo. Estos vuelven a d i v i dirse en varias células que f o r m a n el t e j i d o ( f i g . 5 - 1 2 B - D ) . D i c h o tejido se diferencia en células periféricas asimiladoras y células centrales almacenadoras (fig. 11-82). De vez en cuando, un tabique dispuesto en la dirección longitudinal del talo d i v i d e la célula apical inicial en dos células apicales hijas, situadas una al lado de la otra, que continúan creciendo y originan una bifurcación del talo. La alternancia de generaciones es isomorfa (fig. 11-87 B). G a m e t ó f i t o : la reproducción sexual ha progresado hasta la oogamia. Los espermatogonios pluriloculares y los oogonios se encuentran en plantas distintas y siempre dispuestos en grupos (soros, fig. 11-82 A , B). Cada oogonio contiene una gran ovocélula parda, inmóv i l , que queda en suspensión en el agua y es fecundada por espermatozoides (C). L o s gámetas Cf son piriformes y tienen un cromatóforo muy reducido y un solo flagelo lateral con bárbulas; un segundo flagelo reducido presenta un corpúsculo basal p r o p i o y un d i m i n u t o eje que externamente queda invisible en el plasma. L o s gametangios sólo se desarrollan en los meses de verano; el vaciado, regulado por la luna y el sol, sólo se da dos días al mes, siempre a primera hora, después del alba. E s p o r ó f i t o : el esporófito d i p l o i d e es igual por completo al gametófito haploide en su f o r m a externa (fig. 11-87 B). Las meiósporas, que se f o r m a n en número de 4 en los tetrasporangios uniloculares del esporófito (fig. 11-82 D), son relativamente grandes y carecen de flagelos. Entre los tetrasporangios aparecen los llamados pelos de feofíceas, incoloros. Padina, frecuente en los mares cálidos, tiene forma de abanico y crece mediante un meristema marginal; Dictyopteris lo hace gracias a un grupo de células iniciales apicales. Orden 4: L a m i n a r i a l e s . Su alternancia de generaciones es heteromorfa con acusada preponderancia del esporófito diploide (fig. 11 -87 C). L o s esporófitos están m o r f o l ó g i c a

e histológicamente muy diferenciados y a menudo alcanzan diámetros considerables (fig. 11-83). Los g a m e t ó f i t o s de todas las laminariales son microscópicamente pequeños. Las plantitas C? y 9 se distinguen claramente por su estructura y a menudo presentan caracteres secundarios. L o s gametófitos masculinos están relativamente m u y ramificados, son de crecimiento rápido y poseen muchas células, pero éstas son pequeñas (fig. 1184 G) y en el ápice de las ramas llevan espermatogonios con un solo espermatozoide biflagelado. Los gametófitos femeninos (F) poseen células bastante mayores, pero crecen más lentamente y comprenden menos células - e n caso extremo pueden constar de una sola célula u t r i c u l i f o r m e y producen oogonios con una ovocélula cada uno. La ovocélula desnuda sale por un o r i f i c i o del ápice del oogonio y a l l í suele permanecer (F: e); después de la fecundación - q u e es, pues, una o o g a m i a - se origina el esporófito diploide (F: s, - s3). La g e n e r a c i ó n e s p o r o f í t i c a representa la fase macroscópicamente aparente del c i c l o v i t a l . El esporófito produce en su superficie, además de células u t r i c u l i f o r m e s estériles (paráfisis), revestimientos externos de esporangios c l a v i f o r m e s uniloculares ( f i g . 11-84 D ) , en los que se f o r m a n gran n ú m e r o de zoósporas biflageladas mediante d i v i s i ó n reductiva y d e t e r m i n a c i ó n simultánea del sexo. Los esporófitos de Macrocystis pyrifera (fig. 11-83 E) alcanzan más de 50 m de longitud en los mares fríos del hemisferio austral; su talo, que se fija a 20-25 m de profundidad mediante un órgano especial uncinado, presenta en su eje (cauloide, v. 5.3.2) segmentos talinos largamente péndulos (filoides, v. 5.3.2), dispuestos unilateralmente, que en su base poseen una gran vesícula flotadora, que los mantiene en la superficie del mar. Las especies antárticas de Lessonia (D) tienen aspecto de palmeras y desarrollan un eje principal con aspecto de tronco del grueso de un muslo, ramificado y de hasta 5 m de longitud y presentan largos filoides colgantes en las ramas. En Nereocystis (costa pacífica de California hasta Alaska), un eje talino largo, con aspecto de cuerda (aprox. 25 m) lleva una gran vejiga flotadora (con alta concentración de monóxido de carbono), la cual soporta un fascículo de filoides (C). Chorda filum posee un talo con aspecto de cordón, no ramificado, de varios metros de longitud. Alaria forma, además del filoide terminal, pequeñas alas foliáceas laterales (fig. 11-102). Las especies de Laminaría, difundidas por las costas del Atlántico boreal, alcanzan hasta 5 m de longitud y forman auténticas praderas por debajo del límite de la bajamar (v. fig. 11-102); sobre un pedicelo perennante con un rizoide uncinado (fig. 11 -83 B) llevan una lámina talina foliácea, formada por muchas capas de células (A), la cual cada año se renueva, ya que, al final del invierno, una nueva zona intercalar de crecimiento, que se constituye en la base del filoide. forma una nueva «hoja»; ia vieja es empujada hacia arriba y muere lentamente (B). El filoide es simple en L. sacchari-

Fig. 11-81: Phaeophyceae, Cutleriales. Cutleria multifida. A G a m e t a n g i o s c f p l u r i l o c u l a r e s

( 4 0 0 x ) ; B dos g a m e t a n g i o s 9 p l u r i l o c u l a r e s (400x); C gámetas 9 y cf; no se han representado los pelos barbulados (1200x). - A, B: según G.Thuret; C: según P. Kuckuck.

Clase: Phaeophyceae (algas pardas)

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Fig. 11-82: Phaeophyceae, Dictyotales. Dictyota dichotoma. A Sección transversal de un talo c? con un soro de espermatogonios (rodeado por un

conjunto de células estériles) (200x). B Sección transversal de un talo $ con un soro de oogonios (200x). C Ovocélula con 3 espermatozoides (400x). D Sección transversal del talo con varios tetrasporangios, uno de los cuales está ya vacío, y «pelos de feofíceas» (200x). - A, B, D: según G.Thuret; C: según Williams.

na (fig. 11 -83 A), dividido en forma palmada en L. digitata, etc. (fig. 11 -83 B) y otras. Los esporófitos de L. hyperborea pueden vivir 10-20 años. Diferenciación de los tejidos. La sección transversal del cauloide de las laminariales muestra una fuerte diferenciación. De fuera a dentro hay que distinguir una meristodermis (tejido aislante). Sus células, capaces de dividirse en varias direcciones, forman paredes tangenciales, radiales y horizontales. Las capas más profundas de la meristodermis son responsables sobre todo del engrosamiento o crecimiento en grosor. Adaptado a las estaciones del año, el crecimiento en grosor se da periódicamente con formación clara de anillos anuales en los cauloides viejos. Las células de la corteza (córtex) son cada vez mayores de fuera a dentro. A veces se forman, por mucilaginización de las paredes celulares, series de células vacías que transcurren longitudinal y radialmente y, en los cauloides viejos, también conductos mucilaginíferos de ancho lumen. La capa cortical da consistencia mecánica al cauloide y funciona también en sus partes externas como tejido asimilador con unas células pequeñas portadoras de cromatóforos; a veces también se produce aquí engrosamiento. La medula sirve para el almacenamiento y conducción de sustancias. Se compone de filamentos celulares (las llamadas «hifas») que, junto a los tabiques transversales, se ensanchan a modo de trompetas. En otros géneros (p. ej., Nereocystis y Macrocystis), los tabiques transversales de tales filamentos están perforados como placas cribosas. Por medio de compuestos de carbono radiactivo se ha podido demostrar la función de transporte de estos elementos. Tales «tubos cribosos» se parecen ya en estructura y función a los vasos correspondientes de los cormófitos (fig. 5-10). Orden 5: Fucales. Debido a la reducción extremada del gametófito, prácticamente pueden considerarse c o m o d i p l o n t e s puros (fig. 11-87 D). L a reproducción se da por oogamia. La alternancia de fases nucleares es gamética, es

decir, la meiosis se produce al formarse los gámetas. El esp o r ó f i t o diploide (fig. 11-85) f o r m a el único cuerpo vegetativo, que es un talo que a veces puede medir más de I m de longitud. En las especies de Fucus que viven varios años, los talos acintados, coriáceos y dicotómicamente divididos, adquieren consistencia gracias a una especie de «nervio medio». Se fijan a la roca mediante un disco adhesivo. En algunas especies de Fucus, los extremos de las ramitas del talo (célula apical, fig. 5-12 B) están algo hinchados y presentan unas cavidades en forma de jarra, agrupadas densamente, los llamados conceptáculos (fig. 11-86 A ) , en cuyo interior, mezclados con pelos estériles (paráfisis), se hallan los órganos que contienen las células

germinales cf y 9En algunas especies están situados espermatogonios y oogonios en el mismo conceptáculo (monoecia, p. ej., en Fucus spiralis, fig. I I -86 A); otras especies son dioicas (p. ej., F. serratos y F. vesiculosus). Las partes del talo que poseen conceptáculos se renuevan cada año. En los recipientes de las células germinales se producen siempre, después de la meiosis, un número considerable de mitosis. Tales recipientes pueden ser interpretados como meiosporocistos uniloculares, diferenciados según los sexos, y los p r o d u c t o s p r i m a r i o s de la meiosis lo pueden ser como meiósporas. Las células que se forman inmediatamente por mitosis en estos recipientes uniloculares ocupan el lugar, hasta cierto punto, de un g a m e t ó f i t o e x t r e m a d a m e n t e r e d u c i d o , que no alcanza ninguna sustantividad. sino que está integrado por completo en el meiosporangio correspondiente, que es a la vez

672

11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-83: Phaeophyceae, Laminariales. A Laminaria saccharina (1/40x). B Laminaria hyperborea, con restos de talo del a ñ o precedente en la parte superior (1/40x). C Nereocystis luetkeana(M200x). D Lessonia flavicans[ 1/30x). E Macrocystispyrifera (1 /250x). F Ápice del talo de la misma es-

pecie ( 1 / 2 0 x ) . - A : según K. Mágdefrau; B: según H. Schenck; C: según Postéis y Ruprecht; D, E, F: según J.D. Hooker.

Fig. 11-84: Phaeophyceae, Laminariales. A-E Chorda filum. A Meiozoóspora (A') redondeada para germinar (1200x). B-E Desarrollo de un espo-

rocisto unilocular (1 OOOx), B uninudeado, C tetranudeado, D con 16 núcleos. E zoósporas casi maduras. F-G Laminaria (300x), F gametófito 9 , G gametófito cf. - A: según P. Kuckuck. B-E: según H. Kylin; F-G: según E. Schreiber. - a espermatogonios (a. vacío), e ovocélula, s,-s3, esporófitos jóvenes, todavía sobre el oogonio vacío.

Clase: Phaeophyceae (algas pardas)

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Fig. 11-85: Phaeophyceae, Fucales. A Sargassum bacciferum. B Himanthalia Iorea. C Ascophyllum nodosum. D Fucus vesiculosus. E Fucus serra-

tus, ápice del talo. (A-E 1/4x). - Según K. Mágdefrau.

oogonio o espermatogonio (recipiente de las células germinales = meiosporocisto = gametangio). Partiendo de las células haploides, siempre 4, que resultan de la meiosis, en los oogonios se f o r m a n , después de una mitosis, 8 ovocélulas, y en e l espermatogonio 6 4 espermatozoides después de 4 mitosis. Los oogonios (fig. 11 - 8 6 A : o, D ) son órganos grandes, redondos, sostenidos por un pedicelo unicelular. L a pared del oogonio consta de 3 estratos. A l madurar explota ante todo el estrato parietal externo, de m o d o que las 8 ovocélulas cuando salen del conceptáculo (E) quedan envueltas por las dos capas internas. E n el agua de mar se desprende finalmente incluso la capa más interna, después de lo cual las 8 o v o c é l u l a s ( 9 ) f l o t a n libremente, separadas unas de otras (F). Los espermatogonios están compuestos por células ovales densas que f o r m a n ramificaciones cortas (fig. 11 - 8 6 A : a, B). L a pared del espermatogonio se compone de 2 capas. La interna se conserva y envuelve los 64 espermatozoides (C?) cuando el paquete entero es expulsado fuera del conceptáculo por secreción de mucilago. Los espermatozoides constan principalmente de sustancia nuclear y de un solo c r o m a t ó f o r o rudimentario, en el que se halla una mancha ocular; poseen dos flagelos (a diferencia de las demás feofíceas, el d i r i g i d o hacia delante es el más corto). Los espermatozoides entonces salen expulsados en grupos (C) y se fijan a las ovocélulas (v. 8.2.1.1) - g r a c i a s a la sustancia atractiva llamada fucoserrateno-. El zigoto desnu-

do resultante está envuelto por una pared de celulosa, se fija y se d i v i d e dando lugar al esporófito diploide (v. fig. 7-23). Las fucales deben interpretarse c o m o el ú l t i m o término de una serie en que se da una reducción progresiva del gametófito. E l l o queda claro, p. ej., al considerar las particularidades de algunas laminariales. E n ellas, el gametófito femenino puede a veces reducirse a una sola célula, pues una meiozoóspora que ha entrado en reposo se vacía de su contenido, el cual de inmediato se transforma en ovocélula. La planta diploide de Fucus, pues, puede ser considerada c o m o esporófito, cuyas meiósporas se transforman directamente en gametófitos casi completamente anulados., Como la mayoría de las grandes laminariales, también muchas especies de fucales poseen vejigas flotadoras que mantienen el fláccido talo erguido en el agua y permiten que siga el movimiento de las olas sin desgarrarse sobre el suelo. En las costas bajas de los mares de! norte de Europa, especies de Fucus forman como praderas que durante la bajamar a veces quedan temporalmente secas, pero permanecen protegidas por la secreción de mucilago (fucoidina) y, gracias a ello, continúan su actividad fotosintética. Fucus seiratus posee un talo dentado; F. vesiculosus presenta células flotadoras redondeadas y llenas de gas en el talo. Ascophyllum nodosum (fig. 11-85 C), que vive en los mismos lugares, posee también vesículas flotadoras. En Himanthalia (B) el talo consta de una base circular, de la que salen varios segmentos en forma de correa, que se bifurcan. Se observa una mayor diferenciación del talo en el género Sargassum. difundido por los mares

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-86: Phaeophyceae, Fucales. A Fucus spiralis. Conceptáculo hermafrodita con oogonios (o) de distinta edad (25x). B-F Fucus vesiculosus. B

Grupo de espermatogonios (200x). C Espermatogonio del que salen los espermatozoides (250x). D Oogonios jóvenes, E después de la salida fuera de la cubierta del oogonio, dividido en ocho ovocélulas. F Liberación de ovocélulas quedando en libertad. (D-F 120x). - Según G. Thuret. - a espermatogonios, o oogonio, p paráfisis.

cálidos ( ¡ 2 5 0 especies!); algunas de sus especies flotan libremente por medio de vesículas y aparecen en individuos innumerables en el «mar de los Sargazos» del océano Atlántico (reunidas por la corriente del Golfo entre América y las Azores); allí se multiplican de modo puramente vegetativo por fragmentación del talo (A). - Otros géneros de este grupo citados en distintas ocasiones son: Cystoseira y Halidrys; Pelvetia (fíg. 11-107); Coccophora y Durvillea (cuadro 11-7). En los feófitos puede seguirse un ascenso de la isogamia a la anisogamia y, luego, a la oogamia. En las formas p r i m i tivas (Ectocarpus, fig. 11-80 A ) , los gametangios de ambos sexos son pluricelulares y de la misma f o r m a ; en las de organización más elevada (p. ej., Cutleria), al aumento de tamaño de los gámetas 9 va unido también un m a y o r tamaño de los gametangios y una reducción simultánea del número de lóculos, lo que conduce en Dictyota y Laminaria a la f o r m a c i ó n de una sola ovocélula en un oogonio uniiocular. Mientras en Dictyota los espermatogonios aún son pluricelulares, en Laminaria son también unicelulares, con un solo espermatozoide. Sin embargo, estas progresiones de caracteres no nos dan ninguna informac i ó n sobre la filogenia real. La alternancia de generaciones (fig. 11-87) es isomorfa (isogeneradas) o heteromorfa (heterogeneradas); en este caso se considera que la igualdad de generaciones es originaria y el p r e d o m i n i o del esporófito, que ya se inicia en las ectocarpales, tiene carácter derivado. Filogenia. Las feofíceas deben de haberse o r i g i n a d o , j u n t o con las crisofíceas, de un centro de origen c o m ú n y deben de haberse desarrollado c o m o una línea independiente desde tiempos m u y antiguos. A pesar de la cantidad, a veces m u y considerable, en que se presentan, las feofíceas en general se conservan peor en estado f ó s i l que las formas calcificadas de las clorofíceas. Pero es muy probable que ya existieran en el S i l ú r i c o y el D e v ó -

nico. Ciertos «troncos» del grueso de un muslo, del Dev ó n i c o i n f e r i o r y el S i l ú r i c o (Nematophycus = Prototaxites), formados por un fieltro de filamentos celulares tubulosos y t e r m i n a d o s en un gran penacho de lóbulos talinos, planos, semejantes a laminarias, deben de pertenecer a este grupo. O j e a d a retrospectiva a los heterocontófitos. En su forma externa, estos vegetales presentan la variación completa de formas de organización que se da en las algas. En este sentido, la d i v i s i ó n parece ser muy heterogénea. Por otro lado, las relaciones de parentesco entre las distintas formas son innegables debido a la existencia de caracteres «conservadores» comunes, que evidentemente son o neutros frente a la selección y estables o absolutamente necesarios para la subsistencia de las estirpes. Basándose en la ultraestructura de las células flageladas y de los cromatóforos, así c o m o en la dotación de clorofilas, de pigmentos accesorios y de sustancias de reserva, los heterocontófitos pueden caracterizarse bien como grupo de algas filogenéticamente coherente. C o n sus talos hísticos, las algas pardas figuran entre las plantas marinas de desarrollo más elevado. La diferenciación de su cuerpo vegetativo y sus elementos conductores, análogos a tubos cribosos, hacen pensar ya en la organización cormofítica de las plantas vasculares o traqueófitos. L a transformación del cuerpo vegetativo para adaptarse a la m u l t i p l i c i d a d de las condiciones externas es un p r i n c i p i o e v o l u t i v o que rige en los más distintos grupos de vegetales. Respecto a e l l o hay que tener siempre presente: una sola línea filogenética (grupo de parentesco) puede desarrollar en una diferenciación m ú l t i p l e las más distintas formas de adaptación y, recíprocamente, distintas líneas filogenéticas pueden originar formas de organizac i ó n semejantes (convergencia) c o m o adaptación a condi-

Subreino: Chlorobionta («Viridiplantae»)

675

OO

T O

< /

0

0

O

o

Cutleria

B

(64) i

f*

4 mitosis

o

Dictyota

D

O (8)

G

1 mitosis

Fucus

Fig. 11-87: Phaeophyceae. Alternancia de generaciones y de fases nucleares en algunas algas pardas, representación esquemática. La fase haploide se dibuja en rojo; la diploide en línea negra. - Según R. Harder, completado. - G gametófito, S esporófito, O zigoto, R! división reductiva.

ciones de vida semejantes. U n ejemplo del primer caso son los distintos niveles de organización de los heterocontófítos. El segundo puede ilustrarse con varios desarrollos paralelos de heterocontófitos y clorófitos. de los que se hablará más adelante. Es característico de los heterocontófitos el frecuente empleo del ácido silícico en la formación de una p a r e d celular sólida. Plaquitas, caparazones y depósitos de ácido silícico no son, ciertamente, un carácter general de todos sus representantes; faltan, p. ej., en las cloromonadofíceas desnudas y con frecuencia en las otras clases, pero su presencia es tan excepcional en las demás divisiones (p. ej., Pediastrum, c l o r o b i o n t e s ) , que puede c o n s i d e r a r s e una tendencia clara del grupo. L a celulosa no ha llegado a ser de modo general el material principal para la construccción de la pared celular. En las cloromonadofíceas falta una pared celulósica sólida y en las demás clases - c o n excepción de las feofíceas- no está d i f u n d i d a de modo general. La a d a p t a c i ó n a la v i d a t e r r e s t r e se ha alcanzado en varias ocasiones. P. ej., distintas diatomeas son habitantes del suelo húmedo, y, entre las xantofíceas, p. ej., Botrydium (fig. 11-73 G). E l alga aérea Capitulariella, que se propaga por diseminación de zoosporangios enteros (funcionalmente equivalentes a aplanósporas) (fig. 11 -72 C) pertenece a la misma clase. Las células germinales cf de los heterocontófitos suelen poseer - s i e m p r e que se da anisogamia u o o g a m i a - c r o m a t ó f o r o s fuertemente reducidos.

El d e s a r r o l l o hasta d i p l o n t e s p u r o s se ha realizado de m o d o independiente en los círculos de parentesco fuertemente derivados. Así, las diatomeas son siempre diplontes y, además, las pennales carecen de gámetas flagelados. Dentro de las feofíceas, la preponderancia del esporófito y el desarrollo hasta diplontes prácticamente puros puede seguirse en una serie progresiva. E n los representantes oógamos, las células germinales 9 se han convertido en ovocélulas inmóviles.

Séptimo subreino: Chlorobionta («Viridiplantae») L o s clorobiontes contienen en sus p l a s t i d i o s , que son de un c o l o r verde puro, las clorofilas a y b. Comparten esta c o m b i n a c i ó n sólo con los p r o c l o r o b a c t e r i o s (v. r e i n o Bacteria) y, según las nuevas investigaciones, con los cianobacterios (v. reino Bacteria), así c o m o con los cloraracniófitos entre las algas (v. 1 / adición a los clorófitos) y con los euglenófitos (v. 2." adición a los c l o r ó f i t o s ) , que, sin embargo, se diferencian por carecer de a l m i d ó n c o m o sustancia de reserva, etc. L o s carotenos y las xantofilas (tabla 11-3) no llegan a enmascarar los pigmentos asimi-

676

11 Sistemática y filogenia

ladores verdes. Los cloroplastos están cubiertos única y exclusivamente por una doble membrana y no. además, por el retículo endoplasmático y la lámina zonal (fig. 1172 G). L o s tilacoides se reúnen en montones. Los pirenoides, si existen, se sitúan en el interior de los cloroplastos. El principal p o l i s a c á r i d o de reserva es el almidón, que se produce en forma de gránulos, j u n t o a los pirenoides, en el interior de los cloroplastos. Muchas veces se depositan también cantidades considerables de grasa en las células. La pared c e l u l a r consta de fibrillas de polisacáridos (sobre todo celulosa, a veces también manano y x i laño), que quedan incluidas en una fracción amorfa, a menudo mucilaginosa; en general se forma directamente sobre el plasmalema (a diferencia de lo que pasa en los dinófitos y las diatomeas). La fracción amorfa se compone ordinariamente de varios polisacáridos, a menudo denominados pectina. La e s p o r o p o l e n i n a (v. 2.2.7.6) es muy resistente y se ha observado, en los clorobiontes, en algunas algas aéreas: ésta hace también que en las plantas terrestres, dentro de este subreino, las esporas y el polen sean resistentes a la desecación. A menudo, a diferencia de los anteriores grupos de algas, los clorobiontes han desarrollado también en aguas d u l ces y en salobres múltiples formas con una estructura muy diferenciada. La t r a n s i c i ó n a las p l a n t a s terrestres superiores se ha producido en este subreino.

Primera división: Chlorophyta («algas verdes I») Los d o r ó f i t o s tienen representantes en casi todos los niveles de o r g a n i z a c i ó n . Si se prescinde de las formas ame-

boides (sin embargo aparecen, ocasionalmente células reproductoras de este tipo), han alcanzado todos los tipos morfológicos, incluso el de talos parenquimáticos o plectenquimáticos (Ulva o Codium). Comprenden pequeños unicelulares microscópicos, algas filamentosas simples o ramificadas, que a menudo forman densos fascículos (fig. 11-90) y también vegetales de constitución más compleja, que a veces tienen cierto parecido externo con las plantas superiores por sus talos foliáceos. La formación de paredes transversales tiene lugar en los ficoblastos: los microtúbulos se reúnen durante la telofase en la placa ecuatorial entre los núcleos hijos que se separan. Se origina entonces una placa celular con punteaduras para los plasmodesmos (v. 2.2.1). Las células flageladas suelen ser piriformes, de simetría radial y con 2 o 4 (raramente muchos) flagelos sin bárbulas, de la misma longitud, es decir, isocontos y de inserción t e r m i n a l . Contienen muchas veces vacúolos contráctiles (generalmente dos), así como, en la parte inferior, un cloroplasto curvado o incluso en forma de copa situado j u n t o a la pared, con o sin mancha ocular (estigma; fig. 11 -94 A ) . La mancha ocular roja consta de glóbulos especiales que contienen caroteno; no está unida (como en los euglenófitos, eustigmatófitos y heterocontófitos) a un hinchamiento del flagelo. Sin bárbulas quiere decir que los flagelos no tienen ningún pelo tubular, pero a veces se dan escamas y pelos finos de tipos diferentes. Es de gran importancia para la sistemática de los d o r ó f i tos la u l t r a e s t r u c t u r a del sistema flagelar, en la zona de inserción de los flagelos (fig. 11-88). Consta de los cuerpos basales (se trata de los extremos inferiores del flagelo, estructuras asociadas a las raíces m i c r o t u b u l a r e s como el r i z o p l a s t o o los rizoplastos; estos últimos son conexiones entre los cuerpos basales del flagelo y el núcleo de la célula. Los flagelos suelen insertarse según el

C u a d r o 11-6: Uso d e las a l g a s

De las cenizas (varec, kelp) de distintas algas pardas (feófitos, laminariales) se obtiene yodo, procedimiento que fue empleado hasta la década de 1930. Las algas pardas aptas para ello pueden acumular yodo (hasta 0,3 % del peso húmedo) a partir del agua de mar (en la que está al 0,000005 %). Además, las feofíceas suministran alginatos, que, por sus propiedades coloidales tienen utilidades varias en la industria textil, alimentaria, fotografía y cosmética; producción anual en 1964: aprox. 14 000 toneladas; p. ej., para helados, pastelería, pomadas, pastas de dientes, dietas de adelgazamiento, cápsulas de medicamentos, pegamentos, pinturas, etc. También se ha obtenido sosa y manita de las feofíceas. Chinos y japoneses consumen algas pardas en forma de kombu. De las paredes celulares de muchas algas rojas (rodófitos) se obtienen polisacáridos empleados en medicina y para finalidades técnicas. El carraguín (Carrageen) de Chondrus crispus y Gigartina mamillosa, de las costas del mar del Norte (en seco llamado también «musgo de Irlanda»); el agar de distintas llorídeas del océano Pacífico (como especies de Gelidium y Gracilaria) y recientemente también de especies europeas. Japón, con 2000 toneladas anuales, es el primer productor de agar (usado para cultivos de microorganismos y también para la industria alimentaria y farmacéutica). Porphyra (cultivada en las costas marinas de Asia oriental en redes colgantes dentro del agua) se come, sobre todo en Oriente («nori»).

Las algas verdes (dorófitos) tienen menor importancia que, p. ej., las pardas o las rojas. En Siberia occidental se cosechan en masa algas verdes filamentosas (1 000 000 de toneladas anuales aproximadamente en una superficie de algunos miles de kilómetros cuadrados) y se elaboran para papel o para material aislante y de construcción (algilita). Las algas verdes cocales (Chlorella, Scenedesmus) son susceptibles de aprovechamiento biotecnológico por su actividad fotosintética y su aptitud para el cultivo en masa. Los intentos que se hacen están encaminados a la obtención de proteínas y vitaminas para la nutrición del hombre y de los animales (máxima producción en cultivo al aire libre en los trópicos: 5 toneladas por mes y hectárea). Con los llamados «reactores de algas» puede realizarse un intercambio biológico de gases (CCX por O, en la fotosíntesis). Las instalaciones correspondientes han sido probadas en su capacidad de producir oxígeno y alimentos (p. ej., en vehículos espaciales). Otras algas: las rocas formadas por diatomeas (tierra de diatomeas, harina fósil, kieselgur) se utilizaron como material para la construcción, afilar y limpiar y actualmente se utilizan para filtros (p. ej., purificación de aguas) o como sustancia de absorción y de relleno. Asimismo, las rocas compuestas por cocolitos (haptófitos) se utilizaban antes para hacer tiza.

División: Chlorophyta («algas verdes I»)

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inferiores («zooclorelas». p. ej., en Hydrá). Algunos representantes han perdido los pigmentos asimiladores y viven como heterótrofos. Se incluyen en los clorófitos debido a su concordancia en los demás caracteres con las formas autótrofas de los clorófitos. Muchas veces, dentro de los clorófitos, no queda claro el parentesco de géneros aislados.

Clase 1: Prasinophyceae C o n pequeñas escamas especiales en la superficie de las células y en los 2 a 4 flagelos isocontos (raramente uno solo). Las monadales que pertenecen a ella (p. ej., Pyramimonas, Pedinomonas, Platymonas), en algunos casos también organismos capsales y cocales, son en su mayor parte planctontes marinos; sólo pocas especies viven en el agua dulce. Platymonas convolutae es endosimbionte de un platelminto marino.

Fig. 11-88: Chlorobionta, Chlorophyta. Sistema radical microtubular del sistema flagelar. Vista del cuerpo basal con raíces microtubulares de dos y cuatro hebras y dispuestas en cruz. La fila superior (A, C, E) con células biflageladas, la inferior (B, D, F) con células tetraflageladas. A, B Tipo de las 12-6 horas: hipotético sistema flagelar original, en el que los cuerpos basales (cada par de flagelos opuestos) se disponen en línea. C, D Tipo de las 11-5 horas: comparados con A y C, los cuerpos basales están ligeramente desviados en sentido contrario a las agujas del reloj. E, F Tipo de la 1-7 horas: cuerpos basales desplazados ligeramente con respecto a las agujas del reloj. - Según O'Kelly y Floyd, Mattox y Stewart, de C. van den Hoek y H.M. Jahns.

t i p o c r u c i f o r m e : cuatro raíces microtubulares dispuestas en cruz fijan los cuerpos basales de los flagelos en la célula. En la disposición 1 hora-7-horas (abreviado: ordenación 1-7), los dos cuerpos basales, vistos desde arriba sobre la célula, se ven c o m o la 1 y las 7 del reloj. L o m i s m o pasa con la disposición 12 horas-16 horas o la de las 11 horas-5 horas, que es frecuente. En la r e p r o d u c c i ó n sexual aparecen casi siempre gámetas biflagelados. Copulan dos de ellos (v. fig. 11-89 F), que con frecuencia son m u y semejantes a zoosporas vegetativas y que se f o r m a n en gametangios unicelulares. Los gámetas cf en general son flagelados, los 9 pueden ser también ovocélulas inmóviles (p. ej., f i g . 11-100 E). El ciclo vital sencillo, haplonte, se amplía muchas veces a una alternancia de generaciones haplodiplonte: unos pocos representantes han pasado a ser diplontes por reducción del gametófito; es decir, la alternancia de fases nucleares, inicialmente zigótica, se vuelve intermedia o gamética. El producto de la copulación, el zigoto, en las formas de agua dulce suele ser una célula perdurante de pared gruesa (cistozigoto), a menudo teñida de r o j o por carotenoides. Los clorófitos comprenden 450 géneros con 7000 especies, que. en su mayor parte (cerca del 90 %), viven en el plancton o en el heñios (cuadro 11 -7) de las aguas dulces. Algunas especies de gran tamaño aparecen también en el mar y, en particular, cerca de la costa; en cambio, en el plancton marino, las clorofíceas tienen escasa importancia. Algunas algas verdes viven fuera del agua, en la superficie o en el interior del suelo húmedo, epífitamente sobre árboles. etc. Ciertas especies resisten incluso una fuerte desecación y son claramente plantas terrestres. Algunas viven simbióticamente en liqúenes o. como endosimbiontes intracelulares. en animales

En las siguientes clases (2 con 7), los flagelos están insertos siguiendo el tipo cruciforme, y el sistema flagelar presenta una d i s p o s i c i ó n 11-5 de sus estructuras ultramicroscópicas (en cambio, en la clase 8 de las clorofíceas, la disposición es de 1-7 o 12-6).

Clase 2: Ulvophyceae Las especies de esta clase, que son unicelulares (cocales), pluricelulares y f o r m a n consorcios de agregación o son f i lamentosas y están provistas de numerosos núcleos por célula (sifonocladales), carecen de flagelos, a excepción de las células germinales. El sistema flagelar (disposición 11-5) muestra claramente el solapamiento de los cuerpos basales. La f o r m a c i ó n de la pared celular tiene lugar al producirse un asurcamiento en la célula en d i v i s i ó n sin intervención del ficoplasto. En las paredes transversales no hay plasmodesmos, sus paredes contienen polisacáridos. La mayoría de las especies se encuentran en el mar o en aguas salobres. En general, los talos constan de filamentos no ramificados que se alargan por d i v i s i ó n transversal («difusa») de muchas o todas las células (nivel de organización trical). En el género Monostroma, los filamentos más viejos se ensanchan en una dirección del espacio por divisiones longitudinales de las células, es decir, se hacen laminares. Ulva lactuca (lechuga de mar; f i g . 11-89 L ) , que vive en las costas marinas, forma un gran talo parenquimático, foliáceo, verde, de dos capas de células. Enteromorpha, también un alga litoral, que, sin embargo, aparece también de vez en cuando en las aguas salobres del interior, es tubulosa o tiene forma de cinta aplanada. En ciertos casos, la polaridad es aún poco acusada; en Ulothrix, p. ej.. está determinada por la célula rizoidal incolora, la única célula incapaz de dividirse (fig. 11-89 A ) . Las células poseen un núcleo y un cloroplasto parietal en forma de cinta, que puede presentarse c o m o un c i l i n d r o cerrado o abierto lateralmente o c o m o una placa curvada con uno o varios pirenoides. Después de la división del núcleo se forma inmed i a t a m e n t e una pared c e l u l a r c o m ú n que d e l i m i t a las células hijas (v. clorococales). La reproducción vegetativa se realiza por zoosporas y la sexual, por copulación de gámetas flagelados. El ciclo vi-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-89: Ulvophyceae. A-K Ulothrix zonata. A Filamento joven con célula rizoidal r (300x). B Porción de filamento con zoosporas que salen, en número de dos, de cada célula. C Mitozoóspora tetraflagelada aislada. D Formación de gámetas (pequeños y biflagelados) y salida de los mismos de una parte del filamento. E Gámetas. F Copulación de los gámetas. G, H Zigoto. J Germinación del zigoto después del periodo de reposo. K Formación de meiósporas en el zigoto (B-K 480x). L Ulva lactuca (lechuga de mar) sobre una piedra. Células marginales incoloras por la salida de las zoosporas (1/2x). M Enteromorpha, E. intestinalis. Copulación de los anisogámetas y zigoto (1800x). - A-K: según Dodel; M: según P. Kuckuck; M: según H. Kylin. - r célula rizoidal, 1-3 fases hasta la formación de los zigotos.

tal es a veces puramente haplonte con alternancia de fases nucleares z i g ó t i c a (Ulothrix), en parte d i p l o h a p l o n t e c o m o alternancia de generaciones heterofásica (Ulva). Orden 1: Codiolales (Ulotrichales). Ulothrix zonata (fig. 11-89 A), frecuente en las aguas dulces, forma filamentos no ramificados, que crecen de modo intercalar; sus cortas células contienen un cloroplasto cintiforme, que se aplica a la pared celular como un anillo abierto por un lado (A). Los filamentos se fijan a las rocas, etc., por medio de una célula rizoidal oblonga, estrecha, en general incolora. Aparte de la célula rizoidal, todas las demás sirven para la reproducción; después, de ellas no queda nada. En el ciclo reproductivo (flgs. 11-101 A, 11-89 A-K) realizan la multiplicación vegetativa mitozoósporas haploides, tetraflageladas. Están provistas de una mancha ocular y un cloroplasto y se forman, como planetócitos uninucleados, simultáneamente, por fragmentación del protoplasto, que primero se ha hecho plurinucleado. Salen luego por un orificio lateral de la pared de la célula madre (= esporocisto; B). Después de una fase de natación, segregan gelatina y se fijan, pierden los flagelos y la mancha ocular y las células crecen para dar un nuevo filamento polar haploide. En condiciones de vida desfavorables se forman los isogámetas del mismo modo, pero en número mucho mayor (D. E); son iguales que las zoósporas, pero más pequeños y sólo poseen dos flagelos. Los gámetas de tipo de cruzamiento distinto (+, - ) se fusionan a pares (F) para dar un zigoto (G). Éste, que inicialmente nada con 4 flagelos, los pierde, se redondea (H), se reviste de una pared gruesa (cistozigoto) y se colorea de rojo por la presencia de carotenoides. Representa un estado de reposo, que termina con la meiosis y la inmediata salida de 4-16 meiozoósporas haploides (K). Aquí se produce la separación de los dos tipos de cruzamiento. Las meiozoósporas forman un rizoide y se fijan por el flanco.

de modo que el eje longitudinal de la espora se convierte en transversal al producirse la división siguiente. Se desarrollan así filamentos haploides con diferenciación genotípica más-menos (A), los cuales, además de gámetas, pueden producir también mitozoósporas. Las plantas son, por tanto, haplontes con alternancia zigótica de fases nucleares. Los zigotos, que forman una prominencia pedicular (J), pueden también interpretarse, en parte, como esporófitos extremadamente reducidos. Las codiolales viven en el agua dulce y en el mar. algunas también en el suelo. Los talos de los representantes acuáticos están muchas veces fijos al sustrato. En Monostroma grevillei, el talo parenquimático foliiforme de carácter determinado como masculino o femenino forma los gámetas. El zigoto se desarrolla formando una vesícula autónoma, que se introduce en las cubiertas calizas de animales marinos (Codioluni). En algunas especies, el zigoto puede hincharse sin formar tabiques transversales hasta veinte veces (e incluso más) el diámetro inicial. Orden 2: Ulvales con Ulva y Enteromorpha. Aquí existe una fase de esporófito diploide dentro de una alternancia de generaciones heterofásica isomorfa. Estas particularidades pueden exponerse brevemente (con el ejemplo de Ulva. la lechuga de mar). Gametófito y esporófito son iguales entre sí con sus talos parenquimáticos foliáceos (fig. 11-89 L). La alternancia de generaciones corresponde a la de Cladophora (fig. 11-101 B). Los gametófitos muestran diferenciación genotípica (+ y - ) . Se produce la copulación isógama de gámetas biflagelados de tipo de cruzamiento contrario. Los zigotos así formados germinan inmediatamente, como en muchas algas marinas (condiciones permanentemente favorables, a diferencia de lo que

Clase: Cladophorophyceae

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pasa en el agua dulce), para dar esporófitos diploides. Se producen zoósporas tetraflageladas, a cuya formación van unidas la meiosis y la determinación genotípica del sexo. De estas zoósporas nace oirá vez el gametófito haploide sexuado. Tanto el gametófito como el esporófito están precedidos siempre por un proembrión filamentoso, el cual por divisiones celulares longitudinales se transforma en el talo foliáceo parenquimático. EnteYomorpha se distingue de Ulva por la anisogamia. La diferenciación de los sexos en los gametófitos es genotípica; los talos C? producen pequeños gámetas con cloroplastos verde amarillentos, los gámetas 9 son mayores y tienen un cloroplasto verde (v. fig. 11 -89 M). - En Hormidium se estudió el movimiento de los cloroplastos (v. 8.2.2). El orden de las Acrosiphonales tiene el mismo parentesco. La fracción sólida de la pared celular consta de fibrillas de celulosa dispuestas en forma enmarañada (celulosa de otro tipo que la cristalina que encuentra en las cladoforofíceas, que aparecen a continuación, y en la mayoría de los cormófitos). Los talos de Spongomorpha (gametófito) pueden enredarse como madejas de filamentos. La alternancia de generaciones es heteromorfa, con un esporófito semejante a Codiolum. - Aquí se sitúa también Urospora (fig. 11-102).

Clase 3:Treboux¡ophyceae A este grupo pertenecen las algas aéreas, a veces también s i m b i o n t e s de los liqúenes, de organización cocal a f i l a mentosa y ramificada (trical). El sistema flagelar (de las células germinales), con sus cuerpos basales solapados (disposición 11-5), muestra propiedades que sólo se dan en esta clase. Las células hijas, producidas por esquizogonia (divisiones sucesivas rápidas de la célula madre), están rodeadas por una pared celular recién formada. Por eso se parecen las trebuxiofíceas a las clorococales (clorofíceas), aunque la mitosis discurre de manera diferente. Trebouxia y Chlorella, géneros cocales de algas (a veces con aplanósporas; fig. 11-97 J), tienen simbiontes en los liqúenes, a veces también incluso en el plasma de animales inferiores ( C h l o r e l l a vulgaris en infusorios, Chlorohydra, etc.; v. 9.2). Las Prasiolaceae deben situarse junto a las algas aquí. Prasiola stipitata posee un ciclo vital particular. El esporófito foliáceo realiza meiosis en su parte superior, puramente vegetativa; a las meiosis siguen mitosis. El gametófito que así se desarrolla permanece unido durante toda su vida al esporófito. Algunos campos aislados de células del gametófito producen ovocélulas, otros dan pequeños gámetas d \ biflagelados (diferenciación genotípica del sexo, oogamia). Las células germinales que se liberan copulan inmediatamente para dar el zigoto. Las siguientes clases se encuentran aisladas; sus relaciones de parentesco dentro de los d o r ó f i t o s no se han aclarado todavía.

Clase 4: Cladophorophyceae Las especies de esta clase pertenecen exclusivamente al nivel de organización sifonocladal; forman talos filamentosos ramificados, y a veces sin ramificar. con células tetranucleadas. Las paredes celulares están compuestas de celulosa dispuesta a modo de fibrillas y con la misma estructura que en las plantas verdes terrestres. Las células germinales tienen 2 o 4 flagelos, y el sistema flagelar (dis-

Fig. 11-90: Cladophorophyceae, Cladophora. A A s p e c t o (1/3x). B Ra-

mificación. C Gametangio con gámetas (B, C 250x). - Según F. Oltmanns, completado.

posición 11-5) tiene cuerpos basales solapados. Las especies se encuentran sobre todo en el mar. raramente también en aguas dulces. Los talos, en general ramificados en fascículo, del único Orden: C l a d o p h o r a l e s , son multicelulares y en ellos cada célula es plurinucleada. Aparecen células plurinucleadas en otros órdenes c o m o casos especiales (p. ej., clorococales con Hydrodictyon). Cladophora suele presentar alternancia de generaciones heterofásica isomorfa (fig. 11-101 B). Cada generación puede también multiplicarse por vía vegetativa. L o s isogámetas son biflagelados, mientras que las meiozoósporas de especies marinas poseen 4 flagelos (las especies de agua dulce, sólo dos). Cladophora glomerata, que forma a menudo cabelleras de varios decímetros de longitud en las aguas dulces, sólo se m u l t i p l i c a de manera asexuada. Los fascículos de filamentos ramificados de las especies de Cladophora, abundantes en las aguas dulces (a menudo en corrientes) y en el mar, sobre sustrato sólido (fig. 11-90), se fijan en la base por medio de una célula rizoidal y muestran crecimiento principalmente apical. Las ramificaciones se forman por evaginación en la «célula inicial» siempre por debajo de una pared transversal de formación centrípeta; continúan el crecimiento habiendo formado un tabique limitante situado en ángulo agudo respecto al eje longitudinal de la célula inicial. El cloroplasto parietal está perforado en retículo y contiene pirenoides con gránulos de almidón. La pared celular consta de microfibrillas de celulosa. etc.; tales fibrillas se disponen estratificadas formando ángulos distintos, lo que da gran resistencia a la pared. Como en las ulvofíceas, los planetócitos (zoósporas e isogámetas) se originan en células apenas distintas externamente, pero situadas por lo común junto a los extremos de las ramas laterales. - Siphonociadas es marino. Las Valoniales. que deben incluirse aquí (fig. 11-91 E; antes situadas entre las briopsidofíceas), se distinguen por su mecanismo especial de d i v i s i ó n celular.

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 1 1 - 9 1 : Bryopsidophyceae. A-D Halimedales. A Caulerpa prolifera, talo (12x). B Halimeda tuna, talo (1/2x). C, D Codium tomentosum, C talo

(1/2x). D sección transversal del talo (15x). E Valoniales (colocadas ahora dentro de las dadoforofíceas). Valonia utricularis, talo (11/2x). F-K Bryops'dales. F, G Derbesia marina («Halicystis ovalis»), F g a m e t ó f i t o (3x), G gámetas masculinos y femeninos (500x). H, J, K Derbesia marina, H porción de

talo del esporófito (30x), J esporocisto (120x), K zoospora (400x). - A: según H. Schenck; B: según F. Oltmanns; C, D: según K. Mágdefrau; E: según W. Schmitz; F, G, J: según P. Kuckuck; H: según R. Harder; K: según J.S. Davis. - g gametangio, r tubo cortical.

El proioplasto de un tubo celular se fragmenta en varias partes de tamaño distinto, que se redondean y se revisten de nuevas paredes, por lo común todavía en el interior de la pared del tubo materno. De este modo se forma un talo multicelular pseudoparenquimático. Los talos de Valonia, que contienen un gran vacúolo. muchos núcleos y gran número de cloroplastos parietales, son un objeto favorable para el estudio sobre permeabilidad y pared celular (v. fig. 2-66 B).

Clase 5: Bryopsidophyceae (= Sifonales) Las briopsidofíceas, extremadamente p o l i m o r f a s y especialmente frecuentes en los mares cálidos, carecen de tabiques transversales en su t a l o , en el que existe solamente un armazón de trabéculas de sostén. Así pues, la p a r e d c e l u l a r (además de la celulosa, el manano y el x i l a n o , constituyen la sustancia estructural) incluye un único protoplasto polienérgido, provisto de gran número de pequeños cloroplastos disciformes. Sólo los recipientes de las células reproductoras se separan mediante tabiques transversales ( n i v e l de o r g a n i z a c i ó n s i f o n a l ) . Los filamentos tubulosos de algunas especies se entremezclan en un talo plectenquimático. A la dotación de pigmentos característica de las clorofíceas se añaden en las briopsidofíceas sifonoxantina y sifoneína c o m o pigmentos accesorios diferenciales del orden. La r e p r o d u c c i ó n sexual es anisógama, más raramente isógama. Las células germinales poseen 2, 4 o más flagelos. El sistema flagelar (disposición 11-5) tiene cuerpos basales solapados. De acuerdo con nuevas investigaciones, el c i c l o vital es predominantemente haplonte, pero también a veces se da una a l t e r n a n c i a de generaciones h e t e r o m o r f a con esporófitos dicarióticos diploides. Der-

bersia-Halicystis constituye un ejemplo de este hecho: el g a m e t ó f i t o consta de gametangios vesiculares de 0,5 a 3 c m , que nacen de un rizoide perennante; al ignorarse su relación con el esporófito, esta planta se consideró en otros tiempos como un género particular («Halicystis» = gametófito de Derbesia; fig. 11-91 F). Las plantas de «Halicystis», con sexos separados, desprenden anisogámetas con dos flagelos de la misma longitud (G). Del zigoto procede el esporófito, la Derbesia ( H ) tubulosa y ramificada. En esporocistos ovoides de esta planta diploide se originan mediante meiosis las meiozoósporas, provistas de una corona de flagelos. La alternancia de generaciones es heteromorfa, con ligero p r e d o m i n i o del esporófito dicariótico diploide, de hasta 10 c m de altura (fig. 11-101 C). C o m o en Bryopsis (v. a continuación), la composición de la pared celular es diferente en las dos generaciones. Orden I: Bryopsidales. Las especies de este orden no tienen amiloplastos que sirvan para producir almidón. El género que da nombre al grupo. Bryopsis, forma, a panir de tubos que reptan por el sustrato, tallos ascendentes, por debajo arboriformes, por arriba con ramificación pinnada. El ciclo vital es haplonte. La pared celular de las plántulas que forman gámetas haploides se compone principalmente de xilano. y la del zigoto, sobre todo de manano. Derbesia
Clase: Trentepohliophyceae

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zoides que se hunden en el suelo y, por el otro, segmentos talinos verdes, de forma compleja, que pueden alcanzar varios decímetros (fig. 11-91 A). Estas grandes plantas constan de una única célula gigante multinucleada, cuyas paredes externas están reforzadas por dentro sólo por múltiples trabéculas ramificadas. La pared contiene sobre todo xilano. No se sabe si la meiosis tiene lugar durante la formación de los gámetas, que se desprenden, formando nubes verdes, antes de que la planta muera una vez vaciada.

dos isogámetas ( G ) se f i j a y da lugar a un nuevo talo diploide. Según investigaciones recientes, Acetabularia no es un d i p l o n t e , pues ya el núcleo p r i m a r i o debe de ser haploide. Según otra o p i n i ó n , la meiosis se produciría al formarse los núcleos secundarios; en este caso, el c i c l o v i t a l sería d i p l o n t e (con alternancia gamética de fases nucleares ).

El género Halimeda (B), difundido por los mares cálidos, presenta segmentos talinos disciformes incrustados de cal.

Los estratos externos de la pared de la célula axial se calcifican muy fuertemente en las dasicladáceas (B). de modo que, al morir el talo, subsiste un tubo calizo perforado; a ello se debe el gran papel de las dasicladáceas fósiles como formadoras de rocas, p. ej. en el Triásico alpino. Desde el Cámbrico se conocen dasicladáceas en todas las formaciones, en 120 géneros, mientras que hoy sólo hay 10 géneros vivientes. A panir de los fósiles puede seguirse la evolución desde formas sencillas, en las que las ramas salen irregularmente de la célula axial, hasta géneros muy diferenciados, como Acetabularia.

Clase 6: Dasycladophyceae Las d a s i c l a d o f í c e a s ( D a s y c l a d a l e s ) se separan de las briopsidofíceas típicas por la s i m e t r í a r a d i a d a de sus talos y sus apéndices p i l i f o r m e s (fig. 4-1), que a veces se desprenden y dejan cicatrices. Sobre un eje central se disponen las ramas laterales en verticilos. Las especies se hallan exclusivamente en el mar. La p a r e d c e l u l a r consta sobre todo de un manano. El talo se compone de una larga «célula axial», fijada al sustrato por rizoides, y de las ramas laterales que salen de ella formando un v e r t i c i l o (fig. 11-92 B). Estas ramas son simples o ramificadas y muchas veces terminan en un gametangio. Acetabularia se aprecia sobre todo c o m o objeto de estud i o m o r f o g e n é t i c o ( f i g . 11-92 C - G ) . Sobre un pie i n d i v i so, este vegetal presenta un s o m b r e r i l l o o s o m b r i l l a que consta de cámaras radiales densamente yuxtapuestas; por debajo y por e n c i m a del s o m b r e r i l l o se f o r m a una corona de células cortas. De la parte superior de la corona se o r i g i n a además un v e r t i c i l o de células estériles, ramificadas, que desaparecen al madurar el s o m b r e r i l l o . El talo p r i m e r o posee un solo núcleo (núcleo p r i m a r i o ) , que durante largo t i e m p o permanece i n m o d i f i c a d o en el rizoide. Después de la f o r m a c i ó n de la s o m b r i l l a se d i v i d e en numerosos núcleos secundarios haploides, que e m i gran a las cámaras y a l l í determinan la f o r m a c i ó n de cistes de pared gruesa. L o s cistes se liberan al destruirse el s o m b r e r i l l o , se abren por un opérculo y dejan salir los gámetas (E). El z i g o t o que resulta de la c o p u l a c i ó n de

Clase 7: Trentepohliophyceae El talo es filamentoso, a menudo h e t e r ó t r i c o . es decir, d i v i d i d o en filamentos reptantes y erguidos, pudiendo estar todos ramificados (fig. 11-93 C). Las células son uninucleadas. En algunas formas, los filamentos reptantes se a g l u t i n a n f o r m a n d o un disco p l a n o (Cephaleuros), al igual que algunos representantes de las K l e b s o r m i d i o f í ceas (Coleochaete; fig. 11-106 A ) . Por la estructura heterótrica de su talo, las trentepoliofíceas recuerdan a las quetoforales (incluidas en las clorofíceas; Stigeoclonium, fig. 11-99 A . B), de las cuales se hablará más adelante. Son también característica exclusiva de las trentepoliofíceas las estructuras columnares del sistema flagelar (disposición 11 -5), con sus cuerpos basales solapados, así como las concavidades c o m o quillas. La p a r e d c e l u l a r está formada por polisacáridos y a veces también por una capa de e s p o r o p o l e n i n a . A l dividirse la pared celular, las nuevas paredes se disponen en f r a g m o plastos (v. p. 690). L a mayoría de las especies son algas aéreas terrestres (p. ej., c o m o epífitas sobre cortezas de árboles o rocas).

Fig. 11 -92: Dasycladophyceae, Dasycladales. Cymopolia barbata A parte superior de una planta (4x), B corte longitudinal de una porción del talo; punteado: manto calizo (40x). C-G Acetabularia mediterránea, C talos adultos (tamaño natural), D sección longitudinal de la sombrilla; arriba corona de ramas estériles; abajo cicatrices del verticilo de ramas estériles que han caído (6x), E ciste abierto, del que salen los gámetas (100x), F gámetas (300x), G copulación (300x). - A, B: según H. Solms-Laubach; C, D: según F. Oltmanns; E-G: según A. de Bary y E. Strasburger.

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11 Sistemática y filogenia

enteros. Los planetócitos biflagelados copulan como gámetas entre sí o sirven para la multiplicación vegetativa (determinación facultativa de la función). Los revestimientos verdes de algas, tan difundidos sobre cortezas y rocas, se deben a algas del tipo «Pleurococcus» (Apatococcus y Desmococcus)-, estas algas aéreas no forman células móviles y, por lo demás, también están muy reducidas.

Clase 8: Chlorophyceae Desde el punto de vista filogenético, las clorofíceas, con respecto a las prasinofíceas (1). las ulvofíceas (2) y las trebuxiofíceas (3), se consideran el grupo que probablemente se separó más tardíamente, a pesar de su organización, a menudo m u y p r i m i t i v a . La clase contiene especies unicelulares y coloniales con o sin flagelos y también f i l a mentosas (trícales y sifonales). L a p a r e d c e l u l a r de las especies flageladas se compone de glucoproteínas y la de los representantes carentes de f l a g e l o s , de p o l i s a c á r i d o s , c o m o la celulosa, etc. En la d i v i s i ó n celular, las nuevas paredes transversales se originan en ficoplastos (v. Chlorophyta, introducción); estas paredes con frecuencia están atravesadas por plasmodesmos. El sistema flagelar pertenece al t i p o c r u c i f o r m e y muestra una disposición 1-7 o 12-6 (el cuerpo basal, etc.; fig. 11-88). Las especies de Fig. 11-93:Trentepohliophyceae. A, B Pleurococcus, P. naegelii (600x). esta clase viven sobre todo en agua dulce, menos en aguas C-E Trentepohlia, C T. aurea, porción de un filamento rastrero con ramas salobres o en el mar o también c o m o algas aéreas. erectas (una célula terminal con zoosporocisto; en la otra el esporocisto se ha desprendido; 500x). D T. umbrina, zoosporocisto del que salen las zoosporas Orden 1: Volvocales. El orden contiene organismos uni(300x). E T. umbrina, desprendimiento del esporocisto vacio (300x). - A, B: celulares flagelados, que pueden reunirse en colonias según R. Chodat; C: según K.J. Meyer; D: según G. Karsten; E: según C. Gobi. (v. 5.1). Dentro de él se puede seguir muy bien el paso de los unicelulares a las colonias de células con diferenciación diferente y el progreso de la polaridad. Las células, Trentepohlia (fig. 11-93 C) también es frecuente como simbionte de simetría radiada, están provistas de 2, 4 u 8 flagelos en liqúenes o como alga terrestre en las rocas (T. aurea sobre caliapicales, isocontos y sin bárbulas (v. fig. 11-97 D). Los za. T. iolithus, que huele a violeta, sobre rocas silíceas) y en los flagelos nacen a ambos lados de una papila apical. troncos de árbol; en los trópicos, también sobre hojas coriáceas. La R e p r o d u c c i ó n y m u l t i p l i c a c i ó n de las especies uniceluadaptación a la vida terrestre se manifiesta en que los esporocistos. lares: se da vegetativamente por zoosporas, que se f o r m a n junto con las zoósporas que contienen, a menudo se desprenden

Fig. 11 -94: Chlorophyceae, Volvocales. Chlamydomonadaceae. A Chlamydomonas angulosa (110Ox). B La misma con cuatro células hijas dentro de la célula madre (11 OOx). C, D Chlamydomonas botryoides, copulación de dos isogámetas (250x). E Chlamydomonas paradoxa, zigoto (500x). F Chlamydomonas monoica, cistozigoto en reposo (500x). G Stephanosphaera pluvialis, hipnozigoto en germinación (300x). H, J Chlamydomonas braunii, copulación de anisogámetas (400x). K Haematococcus pluvialis (célula rodeada por una gruesa envoltura gelatinosa; 330x). - A, B: según 0. Dlll; C-G: según Strehlow; H, J: según N. Goroschankin; K: según E. Reichenow. - c cloroplasto, g flagelo, k núcleo celular, p pirenoide, s mancha ocular, v vacúolo contráctil.

Clase: Chlorophyceae

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Fig. 11-95: Chlorophyceae, Volvocales. A-E Chlorogonium oogamum (240x). A Célula vegetativa. B Célula masculina con espermatozoides. C Célula femenina con ovocélula. D Liberación de la ovocélula. E Ovocélula rodeada de espermatozoides. F Stephanosphaera pluvialis (25Qx). G Pandori-

na morum (160x). H La misma, formación de colonias hijas (la membrana de las células madres en parte ya ha desaparecido, 150x). - A-E: según A. Pascher; F: según G. Hieronymus; G: según Stein; H: según N. Pringsheim.

en número de 2 - 1 6 por divisiones longitudinales repetidas, sucesivas, del contenido de una célula madre (fig. 1194 B) y se liberan por rotura de la pared del esporangio así formado. En la reproducción sexual (en Chlamydomonas, 10 % de las especies) se fusionan gámetas biflagelados u ovocélulas y espermatozoides. En la isogamia (fig. 11-94 C ) . los gámetas que copulan son completamente iguales en tamaño, aspecto y m o v i l i dad; en general no se distinguen de las células vegetativas. En las circunstancias adecuadas pueden copular entre sí indistintamente o desarrollarse de m o d o vegetativo (determinación facultativa de la función). Se está pues, aquí, en la misma base de la sexualidad. L o s gámetas pueden pertenecer a un único tipo de cruzamiento (monoecia) o, sin diferencias visibles, pueden ser genotípicamente distintos (dioecia con gámetas + y p. ej., Chlamydomonas reinhardtií). A veces, la determinación de la f u n c i ó n de los gérmenes depende de las circunstancias exteriores. U n medio rico en nitrógeno (iones N H ( ) provoca la f o r m a c i ó n de células exclusivamente vegetativas. Los iones Ca favorecen la determinación de la f u n c i ó n c o m o gámetas. En especies con anisogamia (fig. 11-94 H. J) copulan gámetas cf pequeños con otros 9 mayores. En Chlamydomonas suboogama, los flagelos de los gámetas 9 carecen de función; e l l o conduce al p r ó x i m o grupo de especies. O o g a m i a : en Chlorogonium oogamum faltan por completo los flagelos en los gámetas 9 . que se han convertido, por lo tanto, en ovocélulas y salen ya con carácter ameboide de la célula madre (fig. 11-95 D). Son fecundadas por espermatozoides que se originan en número de 6 4 o 128 c o m o estructuras aciculares, biflageladas y de un ver-

de pálido, por d i v i s i ó n sucesiva en los individuos C? (fig. 11-95 B). En Chlamydomonas coccifera, la reproducción se realiza por gameto-gametangiogamia, pues la célula 9 completa se convierte en oogonio por pérdida de sus flagelos y es fecundada por espermatozoides. Por tanto, en estos unicelulares se puede seguir un desar r o l l o ascendente de la isogamia, a través de la anisogamia, a la oogamia y hasta la fusión de gámetas cf con el oogonio. Las células germinales flageladas se originan, por lo común, en gran número (2-64) dentro de una célula madre, por d i v i s i ó n longitudinal reiterada. E n la isogamia y la anisogamia se unen a pares desde el extremo anterior para dar el zigoto (fig. 11 -94 C - E ) ; generalmente empiezan poniéndose en contacto los ápices de los flagelos de los participantes en el cruzamiento y arrollándose en hélice unos sobre otros (C). En la copulación actúan c o m o gamones (v. 8.2.1.1) glucoproteínas que atraen a los gámetas del tipo de cruzamiento contrario y determinan la unión transitoria de los flagelos. El zigoto tiene cuatro flagelos e inicialmente todavía es m ó v i l (planozigoto). Más tarde los flagelos se retraen y el zigoto, entonces dotado de pared gruesa, puede pasar a un estado de reposo (cistozigoto; F). Los gámetas siempre son desnudos al formarse, pero pueden revestirse de una pared, con lo que su contenido debe salir de su interior en la copulación. A la germinación del zigoto sucede la meiosis (G), de m o d o que los planetócitos que se forman corresponden a los dos tipos de cruzamiento ( + y - ) en la proporción 1:1. Por lo tanto, estos plan e t ó c i t o s son m e i o z o ó s p o r a s , la a l t e r n a n c i a de fases nucleares es zigótica y el c i c l o vital, haplonte. Se consu-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-96: Chlorophyceae, Volvocales. Zolvox. A Individuo con seis individuos hijos en su interior (50x). B Célula aislada con plasmodesmos que se dirigen lateralmente a las células vecinas (lOOOx). C Colonia celular, visión frontal (500x). D-J Desarrollo e invaginación de una esfera hija (D 250x, E-F 350x, G-J 1250x). K Parte de un individuo monoico con cinco ovocélulas y dos placas de espermatozoides (200x). L Ovocélula rodeada de espermatozoides (265x). M Espermatozoide (1 OOOx).— A-J, M V. aureus, K, L, /. globator.-k: según L. Klein; B, C: según C. Janet; D-J: según W. Zimmermann; K, L: según F. Cohn; M: según C. Janet.

men cada vez individuos enteros en la f o r m a c i ó n de gámetas. D i s t r i b u c i ó n : las volvocales son organismos planctónicos ampliamente difundidos en las aguas dulces y pueden presentarse en tan gran cantidad que el agua aparezca completamente verde; en el mar no existen. La absorción de materia orgánica favorece el desarrollo de muchas especies (mixotrofia; v. 9.1); por ello aparecen a veces en aguas con contaminación orgánica. Pocas especies (p. ej., Pólytomu uveHa) viven de modo puramente saprofito. En ellas falta la clorofila, pero el cloroplasto originariamente presente se reconoce todavía como plastidio incoloro. En vez de tilacoides contiene un sistema desordenado de tubos. Se encuentran plastidios semejantes en mulantes amarillas no fotosintetizadoras de Chlamydomonas. producidas mediante rayos ultravioleta. D i v i s i ó n de las v o l v o c a l e s : la pequeña f a m i l i a de las E ^ l y b l e p h a r i d a c e a e , ciertamente p r i m i t i v a , presenta exclusivamente representantes desnudos. Mientras que las Polyblepharides, por lo que se sabe, sólo se m u l t i p l i c a n por bipartición en dirección longitudinal, los géneros de mayor desarrollo muestran también reproducción sexual con diferenciación fenotípica o genotípica de los tipos de cruzamiento ( + y - ) . Dunciliella salina pertenece al ú l t i m o grupo, vive en aguas con elevada salinidad y está teñida de r o j o por carotenoides. Las C h l a m y d o i n o n a d a c e a e se distinguen de las poliblelaridáceas por la posesión de una pared celular. Originariamente el cloroplasto es de posición central, en la mayoría de las especies de Chlamydomonas es parietal y en formas derivadas está perforado en retículo o descompuesto en pequeños discos aislados. En la reproducción sexual se da una progresión hasta la oogamia.

La velocidad de locomoción, p. ej.. de Chlamydomonas. alcanza en las reacciones fototácticas unas 10 veces la longitud del cuerpo por segundo. No lejos de la inserción de los flagelos se encuentran dos vacúolos pulsativos (o pulsátiles) que se contraen periódicamente y expelen agua. Mantienen constante el valor osmótico de la célula. Cada célula contiene un cloroplasto cupuliforme que en su base suele llevar un pirenoide con almidón (v. 2.2.9.1 y figs. 11-94 A. cf. 11-96 B), así como en el extremo anterior, una mancha ocular roja (estigma, fig. 11-94 A). La formación de almidón en los cloroplastos no está ligada exclusivamente al pirenoide. Las esferitas de pigmento que se reúnen en la mancha ocular (glóbulos de caroteno) forman, en conjunto, de 3 a 8 series. En la constitución de la pared celular (en caso de que exista; como. p. ej., en Chlamydomonas) intervienen glucoproteínas (entre otros, hidroxiprolina y arabinosa unida a galactosa) y polisacáridos (pero no celulosa). Algunas especies (Haematococaispluvialis. fig. 11 -94 K) tifien de rojo los charcos de lluvia a consecuencia de su contenido en carotenoides. Chlamydomonas nivalis es la causa de la «nieve roja» de la alta montaña y del Ártico. Algunas clamidomonadáceas (y también otras flageladas) colonizan también en invierno el hielo húmedo y la nieve fangosa en tierras bajas (cuadro 11-7). Cartería posee 4 flagelos. La f a m i l i a de las volvocáceas ha experimentado un adelanto respecto a la precedente por la f o r m a c i ó n de colonias. Las células particulares, muchas veces constituidas según el tipo de Chlamydomonas, están unidas entre sí por gelatina o también por plasmodesmos. En Oltmannsiclla, 4 células f o r m a n un grupo; en Gonium, 4-16 células se unen en una placa plana, de m o d o que los flagelos de todas ellas se disponen en la misma dirección. Las colonias de Stephanosphacra (fig. 11 -95 F), que viven en los charcos pluviales, constan de una corona de 4. 8 o 16 células con apéndices rígidos; los cloroplastos suelen poseer 2 pirenoides. En Pandorina. 16 células semejantes a Chlartiy-

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domonas f o r m a n una esfera y en Eudorina y Pleodorina, 32 o 128 de tales células se unen formando una esfera hueca. En todas estas colonias, los flagelos se mueven de modo sincrónico, lo que resulta posible gracias a los plasmodesmos (v. 2.2.7.3). De Pandorina, pasando por Eudorina, hasta Pleodorina, se realiza una diferenciación polar en la dirección de la natación (tamaño de la mancha ocular, tamaño de la célula, capacidad de m u l t i p l i c a c i ó n , etc.). Las células particulares no mueren al final del desarrollo individual, sino que se dividen o se consumen en la formación de células germinales. Volvox (fig. 11-96) alcanza la organización más elevada con respecto al número de Células participantes, la diferenciación y polaridad de las mismas: hasta varios millones de células (en V. globator hasta 16 000), provistas de dos flagelos, una mancha ocular y un cloroplasto cada una, forman una esfera hueca, rellena de mucílago, y de un m i l í m e t r o aproximadamente, visible a simple vista; sus células están unidas entre sí por anchos plasmodesmos (B; C). Sólo una parte de las cé ulas -situadas de modo disperso en la mitad inferior de la esfera- son capaces de multiplicarse. La mayoría de dichas células sirven sólo para la fotosíntesis y la locomoción; pero, incluso en estas últimas, existe lina d i s m i nución gradual del tamaño del estigma (a la vez que aumenta el tamaño de la célula) desde el polo anterior al posterior (polaridad). El polo anterior de la esfera está además dispuesto para determinar la dirección del movimiento. La esfera de Volvox ya no puede considerarse, pues, una simple colonia, sino un i n d i v i d u o pluricelular. Las células particulares ya no son totipotentes. C o m o sólo puede multiplicarse una parte de ellas, la mayoría mueren después de la formación de esferas hijas o de gámetas («cadáver» como resto del conjunto).

Orden 2: Chlorococcales ( = Protococcales). Las células, generalmente provistas de un núcleo y un cloroplasto, en estado vegetativo no poseen flagelos, son inmóviles. Sólo al multiplicarse aparecen planetócitos billagelados, móviles (zoósporas, fíg. 11-97 D; o gámetas). Los planetócitos suelen ser desnudos y sólo después de una época de movilidad se revisten de una pared (encistamiento). A veces sólo se liberan «aplanósporas» sin flagelos (fig. 1197 K ) . En los raros casos en que se observa reproducción sexual, ésta es isógama, con gámetas flagelados (p. ej., Pediastrum e Hydrodictyon); la oogamia es extremadamente rara. Los zigotos germinan con división reductiva, de modo que el ciclo vital transcurre totalmente en la haplofase. A l g u n a s especies forman, partiendo de formas unicelulares, consorcios de agregación característicos (v. 5.1; p. ej. Pediastrum, fig. 11 -98, Scenedesmus. fíg. 11 -97 L). El q u i m i s m o de la pared de polisacáridos es desconocido en gran parte; en Pediastrum se deposita en ella ácido silícico y. en algunas especies, esporopolenina.

En la reproducción vegetativa de Volvox (fíg. 11-96 D-J) algunas células aisladas del polo posterior de la colonia (D) se dividen reiteradamente de modo longitudinal y. por invaginación hacia el interior. se forma una cúpula hueca (F-G). que finalmente forma una esfera hueca abierta por arriba (G). La esfera hija así originada se separa, se invagina (H) y se hunde, ahora con los flagelos orientados hacia fuera, en el interior de la esfera madre. De esta manera se constituyen varias esferas hijas (A) que sólo quedan libres cuando se descompone el individuo materno.

La ontogenia de Kirchneriella hace pensar que, en este caso, las formas unicelulares proceden de consorcios pluricelulares. Protosiphon tiene células con varios núcleos (polienérgidas).

La reproducción sexual se da en Eudorina y Volvox por oogamia. Dentro de unas células particulares mayores (las llamadas células generativas) se originan en algunos casos ovocélulas verdes (una por célula, en conjunto 6-8), en oíros un gran número de pequeños espermatozoides amarillentos, que. antes de liberarse, se hallan ordenados en una placa (fig. 11-96 K. M). La distribución de sexos es diferente según las especies de Volvox: V. globator es monoico, V. aureus y V. carteri son dioicos. El desarrollo de las esferas originadas por vía vegetativa hacia individuos femeninos o masculinos es inducido en las especies dioicas por una hormona sexual (glucoproteido): la hormona es producida por los individuos masculinos (o por sus espermatozoides); por consiguiente, es necesario que las jóvenes esferas determinadas genéticamente como Cf o 9 se desarrollen para dar individuos sexuales. Si falta la hormona sexual, sólo se forman esferas de Volvox asexuadas. Después de la fecundación, la ovocélula se convierte en un zigoto de pared gruesa que permanece en reposo y en cuya germinación se produce la meiosis. Así pues, en todas las volvocáceas, la totalidad de las células de la colonia proceden siempre de una célula única. Deben situarse aquí las algas verdes inmóviles unicelulares o coloniales con caracteres en parte aún apreciables de algas monadaIes, como p. ej. vacúolos pulsátiles, manchas oculares y estados claramente flagelados. También pueden tratarse como un orden particular, el de las Tetrasporales.

En la división celular, muchas veces se forma primero (p. ej., en Chlorococcum) un cierto número de células hijas desnudas, que se revisten simultáneamente de paredes. Kirchneriella, estudiada cuidadosamente mediante el microscopio electrónico, difiere de este procedimiento, pues, después de la primera división, se inicia un septo primario que luego desaparece y en las divisiones siguientes se forman septos secundarios de modo sucesivo, con material de la pared celular. Las 4 células hijas que se forman se separan luego y se rodean de una pared celular propia antes de abandonar por separado a la célula madre. C o m o en las volvocales, se encuentra una serie ascendente que va de las especies unicelulares a consorcios (o colonias) de agregación (v. 5.1), los cuales pueden estar organizados como discos o esferas huecas.

Se observan células aisladas de esféricas a elipsoidales en Chlorococcum (con zoósporas, fig. 11-97 D ) y Oocystis. Scenedesmus ( f i g . 11-97 L . M ) , m u y d i f u n d i d o en las aguas dulces, forma agregados celulares de la constitución más sencilla, generalmente 4 (u 8) células unidas transversalmente en una serie. Pediastrum, también muy común, presenta mayor complicación; tiene forma de elegantes tablillas planas, que flotan libremente y pueden compararse a un Gonium sin flagelos (fig. 11 -98 A ) . El agregado celular de Coelastrum, finalmente, tiene estructura tridimensional, pues las células forman una esfera hueca (E). En Hydrodictyon reticulatum, que flota libremente en las aguas dulces, las células cilindricas se unen por sus extremos, 3 o 4 de ellas formando estrella, con lo que se constituyen colonias multicelulares sacciformes, de hasta ( l - ) 2 m de largo, con aspecto de una red hueca con muchas mallas (fig. 11-97 N). La reproducción sexual es por isogámetas, que son menores que las zoósporas. Al germinar el zigoto se forman primero 4 meiozoósporas. que, después de un corto período de natación, se transforman en «poliedros» inmóviles, de pared gruesa. Éstos germinan para dar nuevos consorcios de agregación, que, en Hydrodictyon, son inicialmente mucho menores. En la reproducción vegetativa de todos estos géneros se forman zoósporas móviles o aplanósporas inmóviles, las cuales, sin embargo, no se liberan, sino que enseguida se unen entre sí, con cementación de las paredes celulares, para formar una colonia con el número de células y la forma características de la especie correspondiente (ligs. 11-97, 11-98). Esta unión puede producirse después de la salida de la célula madre en una ve-

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Fig. 11-97: Chlorophyceae, Chlorococcales. A-G Chlorococcum {1000x). A Célula vegetativa con cloroplasto (c) cupuliforme que presenta una pequeña abertura en el extremo anterior, con pirenoide (p); k núcleo celular visible por transparencia. B División en 8 células hijas. C Liberación de las zoosporas en una vesícula que más tarde se hinchará y que procede del estrato interno de la membrana celular materna m. D Zoospora libre con flagelos apicales de la misma longitud. E La misma en estado de reposo, con la mancha ocular y los vacúolos todavía visibles. F, G Desarrollo a la fase o estadio A con pérdida de la mancha ocular y los vacúolos. H-K Chlorella, C. vulgaris (500x). H Célula vegetativa. J, K División en 8 aplanósporas. L, M Scenedesmus, 5. acutus (10OOx). L Colonia de 4 células. M División. N-R Hydrodictyon, H. utriculatum. N Red joven en una célula de la red materna (15x). O Trama de la red joven (80x). P Parte de una célula más vieja con zoosporas. Q, R Ordenación de las zoosporas para formar una nueva red en el protoplasto junto a la pared (P-R 1 Ox). - A-G: según A. Pascher; H-K: según Grintzesco; L, M : según G. Senn; N, 0 : según G. Klebs; P-R: según R. A. Harper. - a mancha ocular, c cloroplasto, k núcleo, m membrana de la célula madre; p pirenoide, v vacúolos contráctiles.

Fig. 11-98: Chlorophyceae, Chlorococcales. A-D Pediastrum granulatum. A Colonia celular disciforme, vaciada, a excepción de unas pocas células. Tres de ellas se hallan en división; la cuarta emite una vesícula con dieciséis planetócitos. B Zoosporas móviles en la vesícula desprendida. C Las mismas, cuatro horas y media más tarde: se ha producido la agregación de los 16 individuos hijos en uno. D Lo mismo visto lateralmente (300x). E Coelastrum, C. probosódeum (550x). - A-D: según A. Braun, modif.; E: según G. Senn.

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sícula de gelatina (fig. 11 -98 A ) o incluso ya en el interior de la misma célula madre, de manera que, después de ia destrucción de esta última, queda libre ya una planta completa por el número de células, aunque al principio todavía pequeña; en los consorcios o colonias no se producen otras divisiones celulares (aparte de la formación de células reproductoras). Así pues, el parecido que se observa con la serie correspondiente de las volvocales se refiere sólo al aspecto externo, no al origen. En las volvocales, las colonias se forman por repetidas divisiones longitudinales de las células, de modo que el lugar de cada una de ellas está determinado desde el principio. En las clorococales, el «juego» completo de células, que se origina por fragmentación del plasma, primero pulula libremente (por el interior de la célula o de la vesícula de gelatina) y sólo se une de modo secundario (fig. 11-98 A, B). Distribución: las clorococales viven sobre todo en el plancton de las aguas dulces. Algunas formas han completado el paso a la vida terrestre. Tales especies habitan en la tierra húmeda o incluso en la arena seca y en las rocas. El alga edáfica Spongiochloris es termorresistente. También en los revestimientos verdes de cortezas de árboles y de muros intervienen con regularidad las clorococales (al lado de otras algas). Algunas viven como simbiontes en los liqúenes (pero v. también Trebouxia, Trebouxiophyceae). Scenedesmus. Ankistrodesmus e Hydrodictyon se emplean a menudo en cultivo puro para experimentos fisiológicos. Se han descrito formas fósiles semejantes al Pediastrum actual desde el Pérmico y el Triásico. Se cuentan formas semejantes a clorococales (Caryosphaeroides) entre los hallazgos más antiguos de células eucarióticas (v. 11.3.2). Orden 3: Chaetophorales. El talo de las algas que pertenecen a las quetoforales forma filamentos ramificados de células uninucleadas y provistas de un cloroplasto. Ordinariamente es heterótrico, es decir, consta de dos partes: un «pie» de filamentos ramificados, el cual se dispone plano sobre el sustrato, y unos filamentos erectos, más o menos abundantemente ramificados, que llevan los órganos reproductores (fig. 11-99 A ) . La reproducción sexual - c u a n d o se d a - es una isogamia, una anisogamia o una oogamia. De todos modos, en algunos géneros, esta distinción heterótrica. es decir, de dos partes, es confusa o apenas se reconoce debido a la débil constitución de una de las partes. El género tipo Chaetophora forma ramas laterales, que terminan en ápice agudo, filiforme y pluricelular. En algunas formas varios individuos se reúnen en colonias unidas por mucílago. En Stigeoclonium (fig. 11-99 A), al lado de zoósporas tetraflageladas (B), hay isogámetas biflagelados. En Fritschiella, que vive en el suelo (India, África; fig. 11 -99 C), de las series de células que reptan sobre el sustrato, se elevan filamentos ramificados hacia el espacio aéreo. Aquí aparece la diferenciación funcional, marcadamente desarrollada en las plantas superiores, entre, por un lado, partes principalmente absorbentes y, por otro, partes asimiladoras. Distribución: La mayoría de las especies -muchas veces epífitas sobre algas y otras plantas acuáticas- viven en el agua dulce (p. ej., Chaetophora, Stigeoclonium). Orden 4: Oedogoniales. Las edogoniales son otro orden más con organización trical. Los filamentos celulares no se ramifican, pero la reproducción oógama, así c o m o la forma totalmente especial de la d i v i s i ó n y alargamiento de las células, indican un desarrollo particular, que ha conducido a una situación m u y derivada. Las células uninucleadas contienen cloroplastos perforados en retículo, con numerosos pirenoides (fig. 11-100 A ) . El modo exclusivo de d i v i s i ó n y alargamiento de las células va unido a la f o r m a c i ó n de «casquetes» en el extremo superior de éstas (fig. 11-100 J). Empiezan a formarse ya cuando se inicia la d i v i s i ó n del núcleo (profase); entonces, en el extremo superior de la célula, se forma un rodete

Fig. 11-99: Chlorophyceae, Chaetophorales. A Stigeoclonium tenue (4x). B Stigeoclonium subspinosum, zoospora (900x). C Fritschiella tuberosa.-A: según H. Huber; B: según E. Juller; C: según R.N. S i n g h . - a man-

cha ocular, b superficie del suelo, p pirenoide, pa filamento celular erecto, pr filamento reptante subterráneo, r rizoide, s pie, sf fascículo secundario de filamentos, vacúolos pulsátiles, w filamentos acuáticos.

anular de vesículas (de G o l g i ? ) que confluyen; constan principalmente de la fracción amorfa, extensible, de la pared celular. A l terminar la d i v i s i ó n del núcleo aparece, además, entre los núcleos hijos, dentro de un ficoplasto (v. Chlorophyta, introducción), un septo, del que procede una placa al p r i n c i p i o aún m o v i b l e , que luego será el tabique transversal. En la zona del anillo superior, la pared externa de la célula se rompe según una línea anular y luego el rodete anular se extiende para dar un cilindro. En el lugar de la ruptura permanece siempre un casquete característico. Por repetición de este proceso, en el extremo superior de la m i s m a célula se acumulan varios de estos casquetes, que aparecen c o m o metidos uno dentro de otro (fig. 11-100 C). El ciclo vital es haplonte. Las zoósporas, relativamente grandes, se producen en número de una a partir del contenido total de una célula del filamento. Poseen una corona subapical característica de flagelos numerosos, no dispuestos a pares (fig. 11 -100 C), situados cerca del extremo anterior de la célula, que carece de cloroplasto. En otros lugares del filamento, algunas células aisladas se hinchan en forma de tonel para dar oogonios; su contenido se transforma en una gran ovocélula (E), que permanece incluida de modo permanente en el oogonio. Por otra parte, otros segmentos del filamento del mismo individuo o de otro (determinación modificativa del sexo) producen, en células que quedan relativamente pequeñas, espermatozoides semejantes a zoósporas, pero menores y amarillentos, generalmente formados en número de dos. Otro camino para la formación de gérmenes masculinos transcurre a través de las llamadas andrósporas y «nanandros». En unas células que se parecen a los gametangios masculinos antes descritos, en vez de espermatozoides, se forman andrósporas, algo mayores. Éstas son atraídas quimotácticamente por las células madres del oogonio. No pueden fecundar directamente a la ovocélula. sino

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-100: Chlorophyceae, Oedogoniales, Oedogonium. A Parte del filamento (600x). B-D O. concatenatum, salida de una zoospora y germinación de la misma (300x). E-G 0. ciliatum(3b0x), E, F fecundación, G germinación del zigoto. H-L Formación de capuchones en la división celular (200x), M ruptura de la pared celular en el rodete (2000x). - A: según W. Schmitz; B-D: según I. Hirn; E, F: según N. Pringsheim; G: según L. Juranyi; H-K: según K. Esser; M: modif. según J.D. Pickett-Heaps. - a nanandro, c cromatóforo, k núcleo, o oogonio, p pirenoide, z zoospora con productos de reserva que recubren el único núcleo (v. D).

que se fijan junto al oogonio o en sus inmediaciones y crecen para dar una plantita formada por pocas células, el llamado «nanandro» (fig. 11-100 E, F), cuyas células superiores actúan como gametangios y liberan espermatozoides aptos para la fecundación. La maduración simultánea de los oogonios está regulada ciertamente por hormonas que dependen de los nanandros. Por otro lado, los espermatozoides son atraídos quimotácticamente por los oogonios, en los que se introducen por una abertura que se forma y se fusionan con la ovocélula. A continuación se desarrolla dentro del oogonio un hipnozigoto rojo, de pared gruesa. Al germinar (G), su contenido se divide en 4 grandes meiozoósporas haploides (alternancia zigótica de fases nucleares), que salen al exterior y forman nuevos filamentos (D). O j e a d a retrospectiva a los clorófitos: en las algas verdes se da una gran multiplicidad morfológica. En el paso de las unicelulares a los cuerpos pluricelulares se han atravesado o alcanzado una serie de niveles de organización. Esto se produce en las distintas clases de m o d o convergente, es decir, en líneas filogenéticas independientes. Esto vale no sólo para las distintas clases de clorófitos, sino que se extiende. c o m o principio general de evolución, a las distintas divisiones de algas. Las células simplemente «revestidas» (p. ej.. Polyblepharides) se han desarrollado intensamente en los clorófitos; todos los taxones altamente desarrollados poseen células con paredes más o menos gruesas. Éstas permiten a algunas formas la vida fuera del agua, como las algas edáficas o aéreas. Los componentes de la pared celular son muy variados; el polisacárido que compone la pared es ya también la ce-

lulosa. C o m o sustancia protectora se encuentra ocasionalmente esporopolenina (trentepoliofíceas, clorococales). La división celular, la separación de las células hijas por tabiques transversales, pasa por diferentes etapas evolutivas. En los casos sencillos a la división del núcleo sigue una fragmentación del plasma y, todavía dentro de la célula madre, el revestimiento simultáneo de todas las partes por paredes celulares. La f o r m a c i ó n de un tabique que se inicia en las paredes laterales y crece centrípetamente entre los núcleos hijos, c o m o un diafragma iris, es otro modo de partición de la célula madre, que debe considerarse p r i m i t i v o . En los casos muy derivados participa en la f o r m a c i ó n de la nueva pared celular un fícoplasto y también. en m u y raras ocasiones, un fragmoplasto (trentepohliáceas). El cloroplasto. inicialmente cupuliforme, se deshace a veces en retículo o en discos aislados o en algunas ocasiones se f o r m a n grandes cloroplastos en forma de placa o de cinta. La sexualidad progresa de la isogamia, a través de la anisogamia, hasta una oogamia simple y, finalmente, hasta el nivel superior, en que la ovocélula no se desprende, sino que es fecundada dentro del o o g o n i o . E n algunas algas verdes, sin contar con el hecho de que la ovocélula carece siempre de flagelos, se han perdido por c o m p l e t o los flagelos de las células reproductoras. A s í algunas especies de «Pleurococcus» (Apatococcus, en cambio, con zoosporas), al adaptarse a la v i d a fuera del agua, se m u l t i p l i c a n por aplanósporas sin flagelos. E n el ciclo vital se

Adición a los Chlorophyta: división Chlorarachniophyta

tííí + + -

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9

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689

Fig. 11-101: Chlorophyta, alternancia de generaciones y de fases nucleares. Repre-

9

sentación esquemática de los dos tipos principales. A Ulothrix. B Cladophora. C Halicystis-Der-

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besia. Fase d i c a r i ó t i c a : líneas d i s c o n t i n u a s negras; fase diploide: líneas negras; fase haploide: líneas rojas. - Según R. Harder. - G gametófito; S esporófito; O zigoto; R! división reductiva.

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puede apreciar una tendencia al desarrollo de la d i p l o f a se (fig. 11-101). Ordinariamente, las algas verdes son haplontes con alternancia z i g ó t i c a de fases nucleares; en este caso, sólo son diploides los zigotos ( A ) . Por c a m b i o de posición de la meiosis (divisiones del núcleo mitóticas en vez de meióticas), el zigoto, al germinar, da un cuerpo vegetativo diploide. De este m o d o se intercala en el c i c l o vital una fase d i p l o i d e , que sólo termina con la meiosis, que ha cambiado de lugar y de t i e m p o . Se ha originado, pues, una sucesión entre gametófitos haploides y esporófitos diploides, es decir, una alternancia de generaciones heterofásica. La alternancia de generaciones (fig. 11-101) puede ser isomorfa ( C l a d o p h o r a spec., B ) o heteromorfa (con esp o r ó f i t o dominante. Derhesia, C). Hasta la fecha se desconoce la existencia de un c i c l o exclusivamente diplonte entre las algas verdes. E n general, la alternancia de generaciones se produce en i n d i v i d u o s diferentes ( d i p l o b i o n te). Una alternancia de generaciones haplobionte sobre un solo i n d i v i d u o (el caso general en los musgos) constituye una rara excepción en las algas verdes (p. ej.. Prasiola stipitata, Bryopsis). La alternancia de generaciones no debe entenderse siempre c o m o una sucesión regular de fases distintas. Por m u l t i p l i c a c i ó n asexual cada generación puede propagarse con independencia de la alternancia. Las algas verdes con c i c l o simple (Ulothrix, A ) se propagan, en general, de m o d o vegetativo (p. ej., por zoósporas), mientras que la r e p r o d u c c i ó n sexual sólo se presenta bajo condiciones externas completamente determinadas. L o s d o r ó f i t o s son, sin duda, un grupo muy antiguo de plantas inferiores, pero, con seguridad, sólo se ha comprobado la presencia hasta el C á m b r i c o de talos de dasi-

Halicystis-Derbesia

cladales marinas resistentes por sus secreciones calcáreas. C o m o las dasicladáceas presentaban ya gran diversidad en el Ordovícico, debían de haberse originado en épocas más antiguas; de los 120 géneros que las han representado en el curso de más de 5 0 0 millones de años, v i v e n actualmente sólo 10. • Divisiones de algas con plastidios complejos provistos de clorofila a y b: las dos divisiones siguientes de la adición o apéndice contienen cloroplastos típicos de los d o r ó f i t o s en sus células. Sin embargo, la adquisición de estos plastidios tuvo lugar a través de una endocitobiosis secundaria (v. 2.4).

a

1. adición a los Chlorophyta: división Chlorarachniophyta Esta d i v i s i ó n tan pequeña, compuesta de dos géneros con una especie cada uno, es importante porque los plastidios, que están envueltos por 4 membranas, comprenden un nucleomorfo (v. 2.4), c o m o en los criptófitos. Éste puede interpretarse c o m o el núcleo residual de un endosimbionte eucariótico fotoautótrofo. Las especies de esta división viven en comunidades con algas marinas sifonales en forma de células ameboides. que están unidas entre sí formando un plasmodio reticular a través de prolongaciones p l a s m á t i c a s . Las células pueden f o r m a r fases de reposo cocales o células germinales con un flagelo. Los cloroplastos son de un verde brillante y contienen c l o r o f i la a y b. L o s tilacoides se agrupan en montones (2-6) en los plastidios. L o s cloracniófitos se apartan por la adquisición de plastidios de las amebas filamentosas.

690

11 Sistemática y filogenia

superficie cónica. La célula de Euglena, p. ej.. se mueve hacia delante con rotación simultánea sobre su eje longitudinal y con una velocidad de dos a tres veces la longitud de su cuerpo cada segundo. En cuanto a estructuras ultrainicroscópicas hay que mencionar las siguientes particularidades de los euglenófitos: en el núcleo interfásico se aprecian cromosomas contraídos; los cloroplastos poseen una envoltura de tres membranas. que nunca está unida a la envoltura nuclear a través del retículo endoplasmático; en los cloroplastos, los tilacoides se disponen generalmente en montones de a tres. Los euglenófitos comprenden más de 800 especies distribuidas en unos 40 géneros diferentes, que en su mayoría viven en las aguas dulces. Las especies de Euglena se desarrollan especialmente en aguas estancadas eutróficas. Phacus (fig. 11-102 D) prefiere, en cambio, aguas oligoiróficas. Colacium (C) se fija sobre pequeños organismos que nadan libremente por medio de un pedicelo de gelatina; sólo al multiplicarse es móvil por flagelos. Fig. 11-102: Euglenophyta. A Euglena gracilis (600x). B La misma, extremo anterior (lOOOx). C Colacium mucronatum (500x). D Phacus triqueter(0>00x). - Según G.F. Leedale. - c cloroplasto, g, flagelo locomotor, g ; segundo flagelo, gs dilatación flagelar (fotorreceptor), k núcleo celular, p paramilo libre, py pirenoide cubierto de paramilo, s mancha ocular, st pie gelatinoso, v vacúolo contráctil.

2.a adición a los Chlorophyta: división Euglenophyta Comprende seres unicelulares de nivel de organización monadal. que. bajo ciertas condiciones, a veces pueden pasar a estados capsales. La multiplicación se produce por división longitudinal, la reproducción sexual es desconocida. Los cloroplastos, verdes, contienen una dotación de pigmentos semejante a la de los clorófitos (clorofilas a y b, (^-caroteno, indicios de a-caroteno), pero también poseen una xantofila que no se conoce en ningún otro grupo del reino vegetal. C o m o sustancia de reserva, además de fosfolípidos en vesículas, se almacena un polisacárido. el paramilo, en granulos o discos situados en el plasma. El paramilo es un glucano con unión (3-1,3, el cual con el yodo no se tiñe de azul. Las células muchas veces están retorcidas en hélice y casi siempre poseen una envoltura compuesta principalmente de proteínas, la cual limita inmediatamente con el plasmalema y recibe el nombre de película (una excepción es, p. ej.. Trachelomonas, con un caparazón que contiene hierro). En el extremo anterior de la célula hay una invaginación en forma de botella, la ampula. que se compone de una porción ventral y otra canalicular, situada cerca de un vacúolo pulsátil, rodeado por numerosos vacúolos pulsátiles accesorios; sirve como orgánulo de la osmorregulación. De la base de la ampula salen casi siempre dos flagelos, cada uno originado en un corpúsculo basal: un flagelo largo y otro corto, que no sobresale de la ampula y se confunde con el largo; en este lugar se halla un orgánulo sensible a la luz, el fotorreceptor. En la proximidad de la ampula hay una «mancha ocular» teñida de color rojo por el caroteno (fig. 1. 11-102 B), la cual consta de gotas lipídicas separadas, siempre envueltas por una membrana elemental (acerca del papel de la mancha ocular en la fototaxis, v. 8.2.1.2). El flagelo largo, de tipo tractor y barbulado (v. fig. 11-20 C), describe en su movimiento una

Aunque la mayoría de las especies son fotoautótrofas, en ellas se da la tendencia a absorber materia orgánica como complemento de los productos de la fotosíntesis. Diversas formas incoloras se han especializado completamente en el modo de nutrición heterótrofo; entre ellas, algunas (p. ej., Peranema) pueden capturar microorganismos. como bacterios, algas o células de levadura, mediante una especie de boca celular (citostoma). Así pues, los límites entre la organización vegetal y animal son todavía fluidos. Euglena gracilis cultivada en la oscuridad pierde toda su clorofila y sus tilacoides. Los corpúsculos que quedan recuerdan proplastidios. conservan su capacidad de división incluso durante la fase de oscuridad, con lo que se mantiene la continuidad del plastidoma. Cuando sobreviene luego la luz. los plastidios incoloros que subsisten vuelven a desarrollarse para formar cloroplastos con tilacoides y se reanuda la fotosíntesis. Hay también variantes de la misma especie que no poseen cloroplastos; tales formas, que pueden obtenerse bajo determinadas condiciones (con ritmo de división muy rápido), no vuelven a formar nunca más cloroplastos. Los euglenófitos eran una línea de desarrollo bastante primitiva, al principio heterótrofa. que ha adquirido relativamente tarde sus cloroplastos por endocitobiosis de clorófitos (fig. 11 -9).

Segunda división: Streptophyta Los estreptófítos carecen de flagelos (zygnematofíceas) o los tienen, pero insertados unilateralmente (klebsormidiofíceas; carofíceas). A l formarse las paredes transversales, las nuevas paredes se disponen progresivamente en fragmoplastos (microtúbulos dispuestos transversalmente con respecto a la pared transversal en formación; v. ftcoplasto: Chlorophyta. introducción); aquí aparecen en la formación de paredes transversales (igual que en las trentepoliofíceas. de las que ya se ha hablado, y en los traqueófitos). El tamaño de la división y su diferenciación de los ya mencionados clorófitos se basa en el análisis del D N A .

Primera subdivisión: Streptophytina («algas verdes II») En esta subdivisión se han agrupado todos los grupos de estreptófítos que presentan la organización sencilla de las

División: Streptophyta

691

Fig. 11 -103: Streptophytina, Zygnematophyceae; Mesotaeniaceae y Desmidiaceae. A Mesotaenium brauniH280x). B Closterium moniliferum (200x).

C Closterium regulare, con cloroplasto costillado, sección transversal (200x). D, E Closterium parvulum, copulación (300x). F Closterium rostratum, salida del zigoto fuera de su envoltura (200x). G Closterium sp., división del zigoto (200x). H Cosmarium botrytis (280x). J, K División del mismo (280x). L Micrasterias denticulata (125x). M, N Oocardium stratum visto desde arriba y en sección longitudinal (320x). O Desmidium swartzii, parte de una cadena de células. P El mismo, sección transversal ( 3 5 0 x ) . - A , D-F, H-K: según A. de Bary; B: según Palla; C, L: según N. Cárter; G: según H. Klebahn; M, N: según G. Senn; O, P: según Delponte. - dk núcleo degenerado, g pedículo gelatinoso, k núcleo celular, kh envoltura caliza, p pirenoide, v vacúolo con cristales de yeso.

algas uni y pluricelulares. Las formas muy desarrolladas siguen estando adaptadas a la vida en el agua, pero alcanzan una diferenciación del trabajo bastante elevada debido a la f o r m a c i ó n de tejidos (p. ej., discos nodales de las caráceas) y órganos reproductores protegidos.

Clase 1: Mesostigmatophyceae L a s m e s o s t i g m a t o f í c e a s son u n i c e l u l a r e s m o n a d a l e s (p. ej.. Mesostigmd) de agua dulce, cuya cubierta celular aparece finamente punteada y consta de tres capas escamosas. Las escuámulas o escamitas (de material orgánico) de la capa más externa son grandes y abarquilladas. Los dos flagelos tienen longitud desigual y no están insertados terminal mente. Chlorokybus forma no pocas veces agregados de hasta 32 células. A l tener escuámulas, los representantes de esta clase se incluyeron dentro de las prasinofíceas (div. C l o r ó f i t o s ) ; su adscripción a los estreptofitinos se basa en los análisis del D N A . Las mesostigmatofíceas, como miembros p r i m i t i v o s de los estreptófitos, nos proporcionan la imagen del grupo genealógico a partir del cual se inició la evolución de las plantas terrestres.

Clase 2: Zygnematophyceae (= Conjugatae) Las zignematofíceas o conjugadas no forman ningún tipo de planetócitos. es decir, ni zoosporas ni gámetas flagela-

dos. La reproducción sexual se realiza por conjugación, en la que dos protoplastos desnudos, de la misma forma, de células vegetativas, se fusionan para dar un zigoto. Este zigoto germina después de un largo reposo, mediante meiosis; la alternancia de fases nucleares es zigótica. Así pues, las conjugadas son haplontes puros, que se han desarrollado en los niveles cocal y trical. Las formas filamentosas carecen de ramificación y se descomponen fácilmente en células particulares. Las células están provistas de un núcleo situado en el centro. Existen de 4000 a 6000 especies (50 géneros), las cuales viven en el bentos y, en parte, también en el plancton, casi exclusivamente en las aguas dulces. Las Mesotaeniaceae son relativamente primitivas. Viven aisladas o en colonias gelatinosas (fig. 11-103 A ; nivel de organización cocal). L a pared celular es de una sola piez.a y carece de orna-

mentos. El cloroplasto es helicoidal (Spirotuenia) o de sección estrellada (Cylindrocystis, Netrium). Mesotaenium berggrenii y Ancylonema nordenskioeldii, las dos con jugo celular rojo, intervienen en la formación de la «nieve roja» en los glaciares de los Alpes, del Ártico y del Antartico (cuadro 11-7). Las Desmidiaceae son. por regla general, unicelulares (cocales). Las paredes celulares, por lo c o m ú n o r n a mentadas, a menudo contienen h i e r r o (y por e l l o son amarillentas) y constan de dos mitades iguales, separadas entre sí por una sutura o una estrangulación (istmo). El interior de la célula contiene en cada una de las dos mitades exactamente simétricas un gran cloroplasto central, es decir, no parietal, con uno o varios pirenoides (fig. 287, cuadro 4-1 fig. C , fig. 11-103 B . C ) . En medio de la célula está el núcleo.

692

11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-104: Zygnematophyceae. A-H Spirogyra. A S.jugalis, célula (250x). B 5. quinina, copulación (240x). C-H Sp. longata, C parte de un cloro-

plasto, junto a la membrana (750x); D-H Zigotos jóvenes y viejos. D Los dos núcleos sexuales antes de la copulación. E Después de la fusión. F División del núcleo del zigoto en cuatro núcleos haploides. G Los tres micronúdeos destruyéndose (D-G 250x). H Embrión uninudeado (180x). J-L Mougeotia. J, K M. scalaris, cloroplasto visto de frente y de perfil (600x). L M. calospora, copulación isógama ( 4 5 0 x ) . - A , B: según H. Schenck; C: según R. Kolkwitz; D-H: según A.Tróndle; J-L: según Palla. - c doroplasto(s), k núcleo, p pirenoide, w pared celular, z zigoto, zw cubierta del zigoto.

La reproducción vegetativa se produce por bipartición, en la que - c o m o en las diatomeas (v. Bacyllarophyceae)se completa la mitad de pared celular que falta (fig. 11103 J. K ) . De este m o d o se originan individuos unicelulares a partir de otros que por un corto tiempo son bicelulares. Sin embargo, en ciertos géneros, las células hijas quedan unidas entre sí, de manera que se f o r m a n cadenas de células. Para la reproducción sexual se d i s p o n e n dos células ( f i g . 11-103 D) genotípicamente distintas una al lado de la otra y se envuelven en gelatina. La pared celular se r o m p e a c o n t i n u a c i ó n en la parte media, los protoplastos penetran c o m o gámetas desnudos en el tubo de copulac i ó n , que se aboveda y g e l i f i c a pronto, y se fusionan dando un z i g o t o ( E ) , cuya pared a menudo está provista de acículas. A l lado del h i p n o z i g o t o m a d u r o quedan las cuatro mitades vacías de las paredes de las dos células fu-

sionadas. A l germinar el zigoto, de los cuatro núcleos haploides de los gonios, originados por meiosis, desaparecen dos en la mayoría de las desmidiáceas, de manera que no pueden formarse más de dos «plántulas» haploides ( G ) . Las desmidiáceas son unas de las algas más bellas y presentan gran riqueza de formas. Las células pueden tener forma de media luna (p. ej., Closterium, fig. 11-103 B), de bizcocho (Cosmarium. H) o de estrella (Micrusterias, L). Euastrum (cuadro 11-7) presenta recortes en los extremos de la célula, Staurastrum (cuadro 11-7) es anguloso en visión frontal. En los dos extremos de la célula de Closterium hay vacúolos con cristales de yeso, que se encuentran en activo movimiento browniano (B). Algunas desmidiáceas expelen filamentos de mucílago por los poros de la membrana y. por medio de ellos, se mueven lentamente. Oocardium, que vive en los arroyos ricos en cal, se fija por un pedículo gelatinoso que se incrusta de cal (M, N; ¡toba de oocardio!). Las desmidiáceas se desarrollan dando una gran multiplicidad de es-

Clase: Klebsormidiophyceae (Coleochaetophyceae)

pecies principalmente en las aguas oligotróficas de pH bajo, p. ej. en pantanos turbosos; Pleurotaenium y Staurastrum también viven en aguas alcalinas. La f a m i l i a de las Zygnemataceae está representada por vegetales filamentosos no ramificados. E l género más c o n o c i d o de las zignematáceas es Spirogyra ( f i g . 11-104 A ) . Sus numerosas especies abundan en primavera en las aguas quietas, c o m o masas flotantes de un verde amarillento. Los filamentos tienen c r e c i m i e n t o intercalar por alargamiento y d i v i s i ó n transversal de todas las células; así pues, todas ellas son equivalentes; los filamentos no presentan polaridad alguna. Las paredes celulósicas lisas, sin poros, se n i u c i l a g i n i z a n superficialmente, por lo que el f i l a m e n t o tiene tacto viscoso. En la mitosis se conserva en gran parte la membrana del núcleo (mitosis intranuclear). El tabique transversal se forma de m o c o centrípeto, c o m o un d i a f r a g m a iris, y, s u p l e m e n t a r i a m e n t e , c o m o placa celular en un fragmoplasto. Los filamentos pueden fragmentarse por los tabiques transversales y dar uno o varios segmentos que sirven para la m u l t i p l i c a c i ó n vegetativa (v. 10.1.3.3). En Spirogyra, el núcleo está en mitad de la célula y se sitúa, envuelto por cordones de protoplasma. en un gran vacúolo central. Además, se observan uno o varios cloroplastos cintiformes (figs. 2-87, 11-104 A , C : c) aplicados a la pared y arrollados en hélice izquierda (giro en S), con pirenoides (p). En la reproducción sexual, dos filamentos, en general de la misma f o r m a , se disponen paralelos. E n la línea de contacto se f o r m a n papilas entre las células, de m o d o que los filamentos se unen secundariamente en f o r m a de escalera (copulación escalariforme, fig. 11-104 B). Las papilas se transforman en conductos copuladores por destrucción de la pared en los puntos de contacto y unen las dos células («gametangios»). Cada célula de un filamento puede pasar a ser un «gametangio». La determinación del sexo es m o d i f i c a t o r i a (filamentos C? y 9 ) . El protoplasto de la célula Cf penetra c o m o «gámeta m ó v i l » desnudo en la célula 9 inmediata y se fusiona con su protoplasto («gámeta i n m ó v i l » ) , con pérdida de agua y retracción para dar un hipnozigoto (z), que, con su pared gruesa, pluriestratificada y parda, y repleto de reservas de a l m i d ó n y aceite, es capaz de perdurar. El cloroplasto o los cloroplastos del «gámeta» Cf desaparecen. En la germinación del zigoto, unida a la meiosis, degeneran 3 núcleos (F, G ) , de m o d o que sólo se origina un e m b r i ó n haploide, que crece en forma de tubo y por divisiones celulares f o r m a un nuevo filamento ( H ) .

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Clase 3: Klebsormidiophyceae (Coleochaetophyceae) Los miembros de esta clase son trícales (forman filamentos ramificados o sin ramificar) y contienen celulosa dispuesta en fibrillas en sus paredes celulares. Las células germinales tienen flagelos y están cubiertas de escamas romboides de materia orgánica; se parecen en eso a las células de las mesostigmatofíceas. Las especies de esta clase se encuentran en aguas dulces y en lugares húmedos. En el orden Coleochaetales, las especies presentan filamentos ramificados y se d i v i d e n de forma heterótricas, en pie y filamentos erguidos (fig. 11-105; la misma diferenciación del talo se da también en las trentepoliofíceas y en las clorofíceas: quetoforales). Coleochaete posee un pie disciforme (fig. 11 -105 A ) y pelos acusadamente diferenciados y reproducción oógama y alcanza un alto nivel entre las clorofíceas. El oogonio tiene forma de botella y presenta un cuello incoloro (C) que se abre en el ápice para recibir los espermatozoides biflagelados, completamente incoloros. Después de la fecundación, el zigoto esférico se agranda y, de sus células portadoras, así c o m o de las células vecinas, nacen filamentos que se disponen alrededor, de m o d o que finalmente el zigoto queda envuelto por un plecténquima unistrato y se transforma en una «fructificación zigótica» (E). A l germinar este órgano perdurante no se forman directamente meiozoósporas, sino p r i m e r o , dentro del zigoto, con meiosis, cuerpos haploides de 16 o 32 células, de cada

Algunas especies de Spirogyra son monoicas. En ellas se fusionan los protoplastos de células vecinas del mismo filamento a través de un puente copulador lateral. Zygnema y Mougeotia se distinguen de Spirogyra por sus cloroplastos diferentes. En Zygnema hay dos cloroplastos estrellados en cada célula; en Mougeotia (J, K) uno solo en forma de placa, en disposición axial, el cual reacciona fototácticamente (v. 8.2.2). En ambos géneros hay especies en las que el zigoto se forma en la parte media del conducto copulador (L), proceso que recuerda la familia precedente. Las zygnematofíceas son un grupo bien caracterizado por su tipo de reproducción y por la estructura celular, el cual probablemente se separó precozmente de las demás algas verdes y ha perdido todas las fases flageladas.

Fig. 11-105: Streptophytina, Klebsormidiophyceae. A Coleochaete scutata, pie (80x). B Aphanochaete repens, desarrollo de un tricoma envainador (250x). C-E Coleochaete pulvinata. C Oogonio poco antes de su abertura. D El mismo, fecundado. E Zigoto recubierto y transformado en fructificación ( 5 0 0 x ) . - A : según M. Jost; B: según J. Huber; C-E: según F. Oltmanns. - ek núcleo femenino, sk núcleo masculino.

694

11 Sistemática y filogenia

una de las cuales se libera una zoospora haploide. Las klebsormidiofíceas reciben su nombre del género Klebsormidium. que contiene especies cocales y con filamentos sin ramifican

Las paredes celulares están a menudo incrustadas de cal y algunas caráceas figuran entre los formadores de toba caliza más importantes. No soportan altas concentraciones de fosfato, como las que resultan de la contaminación del agua.

Entre las algas verdes, las coleoquetofíceas, junto con las carofíceas, de las que se hablará a continuación, son las que tienen un mayor lazo de parentesco con las plantas terrestres verdes. El carácter del flagelo de inserción unilateral lo comparten estas clases de algas con los briófitos y los pteridófitos, así como toda una serie de particularidades, como la formación de tejidos, los zigotos protegidos (comienzo de la formación del embrión), fragmoplastos y celulosa de un tipo que coincide con los de las plantas terrestres. Las «fructificaciones zigóticas» de Coleochaete están protegidas de la sequedad y la descomposición microbiana por la esporopolenina y compuestos semejantes a la

Estructura: los ejes principales y laterales crecen por su extremo mediante una célula apical unilateral (fig. 5-9 B). Ésta separa hacia abajo alternativamente células nodales y células internodales, más largas; las últimas no se dividen más en lo sucesivo y se alargan mediante vacuolización hasta medir varios centímetros.

lignina.

Clase 4: Charophyceae L o s carófitos comprenden algas verdes muy desarrolladas con talos, que se han s u b d i v i d i d o regularmente en secciones filamentosas y semejantes a tejidos. Los órganos reproductores alcanzan una c o m p l e j i d a d muy peculiar. que falta en los grupos anteriores. Las carofíceas. representadas por pocos géneros, de o r g a n i z a c i ó n m u y elevada, f o r m a n «praderas sumergidas», a m e n u d o de unos 30 c m de altura, en charcos y arroyos. Se conocen unas 300 especies de algas dulces y salobres; «arraigan» en el fango y la arena; las especies de agua dulce v i ven muchas veces en ambientes de p H elevado ( p H 7 y más; agua dura). Las Characeae son la única f a m i l i a de la clase hoy día viviente.

A s í pues, las caráceas se caracterizan por la división regular del talo, de v a r i o s decímetros de altura, en nudos (nodi) y entrenudos (internodi). Las células nodales mantienen la capacidad de d i v i s i ó n y se desarrollan para dar discos nodales multicelulares, de los que nacen los ejes laterales articulados de distintos órdenes, que se disponen en verticilos. Además, se f o r m a n en ellos cortas células estipulares aciculares, no divididas, y células corticales. Estas últimas f o r m a n una envoltura de células tubiformes en los entrenudos (en Chara son características, mientras que faltan en Ni te lia y los demás géneros). Las ramas laterales presentan una división semejante a la del eje principal. Carecen de corteza, son simples o muestran en los entrenudos ramas laterales cortas, de segundo orden, con la misma d i v i s i ó n en nudos y entrenudos. En cada verticilo se forma, de la axila de una rama corta, una rama larga semejante al eje principal (fig. 5-9). En su base los filamentos se fijan al lodo mediante rizoides filamentosos, ramificados, incoloros, que nacen de los nudos. A l g u n a s caráceas f o r m a n tuberosidades densamente repletas de a l m i d ó n en la parte baja del eje, las cuales sirven como órgano invernante.

Fig. 11 -106: Streptophytina, Charophyceae (A, D Chara fragilis, B, C, E Nitella flexilis). A Visión lateral con espermatogonio s y oogonio o de Chara, con tubos envolventes y corónula c (50x). B Manubrio con capítulo y filamentos espermatógenos. C Células del filamento espermatógeno con un espermatozoide cada una. D Espermatozoide (540x). E Sección longitudinal de un espermatogonio joven de Chara.- A-C, E: según J. Sachs; D: según E, Strasburger. - c corónula, g flagelos, gz manubrio, k núcleo alargado y retorcido en hélice, kz célula capitular, o oogonio de Chara, p plasma, s espermatogonio de Chara, w pared.

Clase: Charophyceae

L a s células j ó v e n e s son uninucleadas i n m e d i a t a m e n t e después de la división, pero el núcleo se divide sin mitosis en numerosos fragmentos en las largas células internodales. que se vuelven plurinucleadas. El plasma suele aparecer aquí en una intensa corriente (corriente plasmática, v. 8.2.2). Los cloroplastos se encuentran en gran número en el revestimiento parietal del protoplasma de todas las células. La fracción sólida de la pared celular consta de celulosa con una microestructura coincidente con la de los c o r m ó fitos. Los nuevos tabiques transversales de las células se originan en el fragmoplasto. R e p r o d u c c i ó n : las carofíceas son s i e m p r e haplontes oógamos con a l t e r n a n c i a z i g ó t i c a de fases nucleares. Los oogonios de Chara son erectos y están recubiertos por filamentos envolventes arrollados en hélice. L o s gámetas masculinos se forman en receptáculos esféricos de estructura complicada (espermatogonios de Chara). L o s espermatozoides biflagelados están retorcidos c o m o un sa-

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cacorchos, mientras que, en todas las demás algas verdes, tienen simetría bilateral. Los espermatogonios de Chara, esféricos, en estado maduro teñidos de rojo amarillento por carotenoides, y los oogonios de Chara, ovoides, verdes - l o s dos visibles a simple v i s t a - se f o r m a n en los nudos de las ramas laterales. Los espermatogonios (fig. 11-106 A : s. E) proceden de una célula madre que primero se divide en 8 células. Cada octante se descompone en tres células por medio de dos tabiques tangenciales (E). A s í resultan, en total. 24 células, de las que se compone el espermatogonio esférico: las ocho células externas, planas (escudetes), incompletamente subdivididas por paredes salientes; las ocho células medias (manubrios), que luego se alargan radialmente; y las ocho internas (células capitulares primarias), que finalmente toman forma redondeada. A consecuencia de un fuerte crecimiento en superficie de los ocho escudetes se forma una esfera hueca, en la que se aloja una célula basal y sus correspondientes células capitulares y manubrios: en

algas crustáceas y liqúenes Verrucaria, Prasiola

algas filamentosas Bangia, Urospora

pleamar superior

algas laminares superiores Porphyra, Enteromorpha Pelvetia

pleamar inferior

.Fucus platycarpus Fucus vesiculosus Ascophyllum

algas correosas litorales

"algas laminares inferiores Rhodymenia Fucus serratus

bajamar superior

algas dendroides litorales costras calizas

bajamar inferior Laminaria digitata

algas correosas sublitorales Halydris, Cystoseira L hyperborea

coriáceas Fig. 11-107: Perfil de la vegetación en la

costa del canal de la Mancha. Clorófitos: Prasiola, Urospora, Enteromorpha; r o d ó f i t o s : Bangia,

nodulos calizos

algas dendroides sublitorales

Porphyra, Rhodymenia, nodulos calizos (p. ej., Lithothamnion); f e ó f i t o s : Pelvetia, Fucus, Ascophyllum, Alaria, Laminaria, Halidrys, Cystosei-

ra~, liqúenes: Verrucaria. - Según W. Nienburg. H.W. Hochwasser; N.W. Niedrigwasser.

696

11 Sistemática y filogenia

Cuadro 11-7: Distribución y modo de vida de las algas La mayor parle de las algas son fotoautótrofas. A ellas se contraponen las formas mixótrofas y heterótrofas. La mixutrofía permite a algunos organismos fotosintetizadores absorber suplementariamente materia orgánica del medio eutrófico que los rodea. Las algas heterótrofas han perdido sus pigmentos y absorben materia orgánica para nutrirse. Entre ellas, los representantes fagótrofos «comen» partículas nutritivas, que son introducidas en vacúolos nutricios. Mientras las algas fotólrofas son plantas típicas, los representantes fagótrofos, carentes de pigmentos, presentan caracteres del modo de vida animal. En grupos estrechamente emparentados, dentro del nivel de organización monadal, pueden existir especies próximas, entre las cuales unas representen la forma de organización vegetal autótrofa y las demás, la animal fagótrofa. Así pues, los límites entre vegetal y animal son todavía imprecisos en este nivel de evolución relativamente bajo. Se encuentran algas procarióticas y eucarióticas en casi todos los biotopos, pero la mayoría de las especies están ligadas a la vida acuática, ya flotando como parte del «plancton», ya fijas a la roca, a la arena, etc., como componentes del «bentos». Por la diferencia de salinidad, el medio acuático se divide en dos partes completamente distintas: mar y aguas dulces. Algas marinas El plancton vegetal del mar está formado en primer lugar por diatomeas y dinofíceas (peridíneas), así como por diminutas haptofíceas (cocol i totorales) y crisofíceas (silicoflageladas). Los representantes de los dos últimos grupos no son retenidos por las mallas de la red de plancton y sólo se obtienen por centrifugación («nanoplancton»). La mayor densidad de plancton (hasta I00 000 células por litro de agua) se localiza en la capa iluminada del agua. En un litro de agua superficial del Atlántico, cerca de las islas Feroe, se han observado: 32 000 células de dinófitos, 1600 de diatomeas y 54 000 de cocolitoforáceas. Por debajo de 100 m, la densidad de plancton desciende acusadamente. Sin embargo, incluso a grandes profundidades (4000-5000 m), se han encontrado cocolitoforáceas y «células verde oliva», cuya posición sistemática hasta ahora no se ha aclarado. Además, la mayor densidad de plancton se da en los mares fríos y en la zona de las corrientes marinas frías; ello se debe a la mayor riqueza del agua en compuestos de nitrógeno y fósforo. Estas sustancias se consumen en las capas superiores del agua y se acumulan en las más profundas por descenso de células muertas. En las zonas frías, el enfriamiento invernal y nocturno de la superficie del mar determina una mejor mezcla de las capas de agua que en los trópicos, lo que, en último término, conduce a un desarrollo más exuberante del plancton. También se aprecia riqueza de plancton allí donde aflora en la superficie agua profunda fría, rica en compuestos nitrogenados y fosfatos. La notación de los planctontes en el agua sería únicamente un descenso más o menos lento si no fuese regulada a través del peso específico y la resistencia por rozamiento, así como por el movimiento activo de los flagelos. Esto explica muchas particularidades de las algas planctónicas: la presencia (formación y descomposición) de aceite como sustancia de reserva, la constitución de apéndices y paredes celulares prominentes (fig. 11-70), la unión de muchas células en cadenas (fig. 11-76), así como la observación de que los apéndices flotadores son mayores en las aguas cálidas (de menor viscosidad) que en las frías. Los esqueletos minerales de las algas planctónicas se sedimentan en el fondo del mar. Como la cal se disuelve por debajo de los 4000-5000 m de profundidad, en los grandes fondos sólo se encuentran esqueletos de diatomeas, silicoflageladas y radiolarios animales en los sedimentos marinos. A menor profundidad (2000-5000 m) se

produce depósito de cal (cocolitoforáceas. globigerinas animales, etc.) y, en concreto, en 1000 años se sedimenta una capa de solamente 1,5 cm de grueso. El bentos vegetal consta - s i se prescinde de las fanerógamas (zosteráceas)- exclusivamente de algas, y sobre todo, de feofíceas y rodofíceas. La mayoría están fijadas al sustrato sólido (roca) por medio de discos adhesivos o uncínulos (figs. 11-83, 11-85). El sustrato móvil (fango, arena) sólo es colonizado por pocos géneros, p. ej.. Caulerpa (fig. 11-91 A). Se encuentran algas bentónicas desde la zona de salpicadura de las costas hasta las profundidades en que se realiza fotosíntesis (180 m). En los mares tropicales, la vegetación algal no alcanza tanta exuberancia como en las zonas templadas y frías (v., respecto a las causas de ello, lo que se dice al tratar del plancton). Las feofíceas tienen mucho menor importancia, pero, en cambio, las rodofíceas están ricamente representadas, al igual que algunos clorófitos que requieren agua a temperatura elevada: caulerpáceas, dasicladáceas, codiáceas, valoniáceas. La vegetación de los arrecifes coralinos de los trópicos es ciertamente rica y variada; las algas (Halimeda, fig. 11-91 B; dasicladáceas, fig. 11-92 B; Lithothamnion) participan en mayor proporción que los mismos corales en la formación de la caliza. Un fenómeno único es el del Mar de los Sargazos, donde las feofíceas del género Sargassum (fig. 11 -85 A) forman una vegetación densa que flota en alta mar (hasta 5 t de masa vegetal, reunida por las corrientes marinas, por milla cuadrada). En los mares templados cálidos, como el Mediterráneo, el ben-

tos consta principalmente de rodofíceas y de pequeñas feofíceas. Las dasicladofíceas y las briopsidofíceas tropicales antes mencionadas se hallan representadas todavía por algunas especies. Las especies de Lithothamnion llegan aún a desarrollarse bien. Las diferencias en la intensidad de la luz según las épocas del año determinan que el período principal de vegetación de las algas sea la primavera cerca de la superficie y el verano o el otoño en las profundidades. En los mares templados fríos, como el mar del Norte, las feofíceas predominan ampliamente tanto en tamaño como en masa. Las estaciones del año se reflejan claramente en muchas especies. Así, Desmarestia pierde en otoño sus pelos asimiladores, y la rodofícea Delesseria, sus delicadas láminas talinas, de modo que sólo inveman las costillas. Las grandes laminarias (fig. 11-83) renuevan cada año sus filoides. La fig. 11-107 muestra, como ejemplo, la acusada zonación vertical de la vegetación algal que se da en el canal de la Mancha. en relación con la altura de las mareas. Las especies de la zona superior (como Bangia. Porphyra o Fucus) resisten temperaturas de hasta - 2 0 C, mientras que los habitantes de las zonas inferiores, que no quedan jamás en seco (laminarias. Delesseria), mueren ya a pocos grados bajo cero. Los mares fríos son pobres en especies, pero en ellos las feofíceas alcanzan los mayores tamaños; recuérdense las laminariales

Macrocystis (fig. 11-83 E), Lessonia (D) y Nereocystis (C), así como la fucal Durvillea, que. en cuanto a magnitud de su cuerpo vegetativo, apenas quedan por debajo de las mayores plantas terrestres. Contaminación y eutrofización influyen en la distribución de las algas del bentos marino; Ulva, p. ej., vive en aguas muy eutróficas, Padina en las que lo son moderadamente, Sargassum y Fucus en aguas oligotróficas. Entre el mar y el agua dulce se halla la zona de las aguas salobres. En ella se mezcla agua dulce y salada por efecto de los temporales o de la salpicadura; también la desembocadura de los cursos de agua corriente entra en esta zona, que posee una flora específica de algas del plancton y del bentos (p. ej., caráceas).

4

Clase: Charophyceae

-

697

4 Algas dulceacuícolas En el agua dulce, la composición específica de los planctontes vegetales depende en gran medida de la cantidad de nutrientes; en las aguas ricas en ellos (eutróficas), los planctontes absorben también materia orgánica (mixotrofia). En los climas templados, las diferencias de temperatura, de radiación, de pH, etc., según las épocas del año, determinan considerables variaciones en la composición del plancton. En el agua dulce, las temperaturas alcanzan valores mucho más extremados que en el mar: pueden ir desde el agua de fusión de los glaciares y de los polos (cerca de 0 C), en la que habitan determinadas clamidomónadas muchas veces teñidas de rojo, clorococales y mesoteniáceas, que forman el «crioplancton», hasta las aguas termales en las que prosperan aún ciertas diatomeas (hasta 50 C) y cianofíceas procarióticas (hasta 75 °C). En el bentos de las aguas dulces predominan ampliamente las fanerógamas, tanto por la masa como por el número de especies; sólo en condiciones particulares dominan las algas (p. ej., caráceas). Pertenecen al neuston, o sea, a la comunidad de organismos de la superficie del agua, sobre todo algas unicelulares como Euglena y ChromuUna rosanoffii; de la última, que da al agua un reflejo amarillo áureo, se han contado hasta 40 ()(K) células por m m \ Hay que distinguir entre epineustontes, que viven sobre la película superficial del agua, e hiponeustontes, que penetran dentro del agua. Algas y calidad del agua Con la eutroñzación del agua aumenta considerablemente la formación de bioniasa y, con ello, el consumo de oxígeno; en el fondo se deposita entonces lodo putrefacto (en vez del sedimento mineral de los lagos oligotróficos). Las aguas pobres en nutrientes (oligotróficas) están en fuerte retroceso a consecuencia del abonado artificial de campos y huertos, así como de la contaminación generalizada. Por la presencia de especies características (planctontes y bentontes) puede valorarse el grado de contaminación o la calidad del agua, con cifras entre I y IV. A l lado de las algas eucarióticas, se emplean también como indicadores procariotas (cianofíceas. bacterios), hongos y plantas superiores. La máxima contaminación se indica con IV (zona polisaprobia). A consecuencia de la falta de oxígeno, predominan los procesos de putrefacción. El consumo de oxígeno es extremadamente elevado. Bajo las condiciones extremadas de la zona polisaprobia se da un desarrollo en masa de bacterios; además, aparecen Beggiatoa y cianofíceas procarióticas de los géneros Spirulina y A nabuena. En cambio, faltan casi por completo las algas eucarióticas clorofilíferas y las plantas superiores acuáticas; la única excepción son algunas especies de Euglena y Cartería. A l lado de estas pocas algas verdes, se observa la incolora y heterótrofa Polytoma.

el punto de saturación; por la noche se da una fuerte disminución de la misma. Una característica de estas aguas es la existencia de un gran número de bacterios distintos, pero, a su lado, se da el desarrollo masivo de algas, tanto cianofíceas como diatomeas y clorofíceas; incluso algunas plantas superiores empiezan a prosperar. Entre las algas procarióticas, viven aquí distintas especies de Oscillatoria (en IV, en cambio, sólo O. putida y O. chlorina) y de Phormidium; de las diatomeas, Stephanodis-

cus; de las conjugadas, Closterium

leibleinii

y Cosmarium

botrytis; de los restantes dorófitos, Chlamydomonas y Gonium. Además, son característicos los hongos de las aguas residuales

Leptomitus y Fusarium. Las aguas moderadamente impurificadas de calidad II ((J-inesosaprobias) se caracterizan por procesos de oxidación mis adelantados; el consumo de oxígeno es, en correspondencia, relativamente bajo. En esta zona, el número de gérmenes bacterianos ha disminuido mucho más. En cambio, hay una gran diversidad de diatomeas y clorofíceas. Las cianofíceas están representadas

por Anabaena flos-aquae, Aphanizomenon flos-aquae. Nostoc y algunas especies de Oscillatoria. Entre las diatomeas aparecen distintas especies de los géneros Melosira, Asterionella, etc.; entre las crisofíceas, Synura. Entre los dorófitos, hay que mencio-

nar Pediastrum, Scenedesmus, Chaetophora y O edogonium. Las desmidiáceas tienen aquí su distribución principal con distintas especies de Closterium. Las aguas apenas impurificadas se clasifican en la clase I (oligosaprobias). En esta zona, el agua, si se prescinde de ocasionales flores de agua, es ciara y rica en oxígeno. En el caso de que siga a partes de río impurificadas, la materia orgánica ha sido descompuesta y los procesos de descomposición rápidos han disminuido; los de oxidación han terminado. Los gérmenes bacterianos han descendido a un valor mínimo. Entre las cianofíceas es característica, p. ej., Hapalosiphon, Las diatomeas están representadas por Surirella y Meridion. las algas verdes por Ulothrix,

Cladophora (glomerata), Vaucheria, Spirogyra (fluviatilis)

y

distintas especies de desmidiáceas (de los géneros Closterium, Staurastrum, Euastrum, Micrasterias). Es muy típica también la presencia de rodofíceas dulciacuícolas como Lemanea annulata

y Batrachospermum moniliforme. A l g a s aéreas, s i m b i o n t e s y f o r m a d o r a s de rocas

Incluso con fuerte contaminación, p. ej. a consecuencia del vertido de aguas residuales no aclaradas, puede reconocerse una cierta autopurificación del agua corriente.

Sólo unas pocas algas aéreas viven fuera del agua, sobre todo en el lado sombrío de las rocas y de los troncos de árbol (p. ej.. algas del tipo de «Pleurococcus» y Trentepohlia\ fig. 11-93 A, C: «
En las aguas todavía muy sucias de calidad III (a-mesosaprobias), los procesos de oxidación se dan en forma violenta. Gracias al desarrollo en masa de algas clorofilíferas, la cantidad de oxígeno puede ser considerable y durante el día puede superar

Existen distintas algas que desempeñan un importante papel como simbiontes (pp. 597, 647, 659, 679, 715, 745). También suelen tener mucha importancia como formadoras de rocas (p. ej., dasicladofíceas).

698

11 Sistemática y filogenia

total ocho soportes. Las células capitulares primarias desarrollan 3-6 células capitulares secundarias y de ellas nacen finalmente 3-5 filamentos celulares espermatógenos largos, no ramificados, que se sitúan en el espacio hueco de la esfera ( B , C). De sus numerosas células disciformes se desprende un espermatozoide ( D ) arrollado en hélice, con dos flagelos y una mancha ocular, pero sin plastidios. El oogonio ( A o ) contiene una única ovocélula densamente repleta de gotas de aceite y de granos de a l m i d ó n ; dicho oogonio sobresale libremente y luego es recubierto por 5 tubos envolventes en hélice izquierda. Los extremos de los tubos, separados por tabiques transversales, forman la corónula (c), entre cuyas células penetran los espermatozoides. Después de la fecundación, el zigoto se reviste de una gruesa pared incolora. También las paredes interiores de los tubos envolventes se engruesan, se vuelven pardas y, a menudo, se revisten de cal, mientras las blandas paredes externas de los tubos pronto se pierden al desprenderse la «oospora» (órgano perdurante). A l germinar el zigoto se p r o d u c e la m e i o s i s ; de los 4 n ú c l e o s h a p l o i d e s degeneran 3 y sólo se origina un e m b r i ó n . La estructura particular del talo, sobre todo los espermatogonios

y los oogonios, con su extraordinaria envoltura protectora, que no se da de la misma forma en ninguna otra clase de plantas, así como el arrollamiento helicoidal de los espemiatozoides. que no se encuentra en ninguna otra alga, dan a las carofíceas una posición sistemática muy separada. Todas estas características las hacen incomparables.

Segunda subdivisión: Bryophytina, musgos Los musgos forman sin excepción un talo parenquimático ya muy organizado y es por eso por lo que se distinguen de las algas verdes de la subdivisión anterior, que todavía siguen estando adaptadas a v i v i r en el agua. En el desarrollo de los musgos hay una clara a l t e r n a n cia de generaciones anisomorfa ( f i g . 11-108 D ) , en la que p r e d o m i n a el g a m e t ó f i t o , verde y f o t o a u t ó t r o f o , sobre el e s p o r ó f i t o . El g a m e t ó f i t o es unas veces un talo externamente poco d i f e r e n c i a d o , l o b u l a d o y provisto de rizoides en su cara i n f e r i o r (briófitos talosos), a veces dotado de una alta d i f e r e n c i a c i ó n hística (p. ej., tejidos asimiladores y almacenadores), y otras veces un tallito reptante o erecto, provisto de hojitas y rizoides (briófitos foliosos). Las hojitas suelen ser uniestratificadas, a excepción del n e r v i o m e d i o (las hojas de los p t e r i d ó f i tos y espermatófitos son pluriestratificadas). E n su estructura externa, los b r i ó f i t o s foliosos se parecen ya un poco, e x t e r n a m e n t e , a las plantas vasculares, pero se d i s t i n g u e n de ellas, entre otras cosas, p o r q u e , en los b r i ó f i t o s , la m a y o r d i f e r e n c i a c i ó n m o r f o l ó g i c a y anatóm i c a corresponde al g a m e t ó f i t o y no al esporófito. A d e más, los b r i ó f i t o s carecen de haces conductores y, en la

Todos estos caracteres separan las caráceas de forma muy especial. Sin embargo, en su dotación de pigmentos, así como en sus sustancias de reserva, coinciden con las restantes algas pertenecientes a los clorófitos y los estreptófítos (tabla 11-3). Las carofíceas se conocen fósiles desde el Silúrico (especialmente en forma de zigotos); de las 6 familias que existieron en otros tiempos, hoy en día sólo se conserva una. Ojeada retrospectiva a los estreptofítinos: A partir de los estreptófítos primitivos se ha originado una gran parte de las plantas verdes terrestres que viven actualmente, es decir, las algas verdes ya estudiadas (II; Streptophytina) y los musgos (v. Bryophytina) y cormófitos (v. Pteridophytina, etc.), que se estudian más adelante. La relación filogenética se basa en caracteres coincidentes, a saber: ultraestructura de los cloroplastos o bien la química de sus pigmentos (clorofila a y b); situación y estructura de los pirenoides; almidón como sustancia de reserva; flagelación isoconta y, por tanto, lateral de los estadios móviles; celulosa como material estructural de las paredes celulares. La celulosa es cristalina y se halla dispuesta en paquetes de fibrillas. Los tabiques o paredes transversales dentro de la célula dan lugar a fragmoplastos. Ya en las algas verdes (IJ) aparece una clase de «fructificación zigótica» al situarse capas en torno al oogonio a consecuencia de la fecundación (Coleoehaete). En las carofíceas, ya antes de la fecundación, se ha formado la envoltura del oogonio. En los gámetas, los cloroplastos están a veces totalmente reducidos (p. ej.. Chara). Las zygnematofíceas carecen por completo de células flageladas. C o m o sustancias protectoras destacan la esporopolenina y algunos compuestos semejantes a la lignina (Coleoehaete).

Fig. 11-108: Bryophytina. A-C Fecundación (en Phaeoceros laevis,

Sin embargo, a pesar de las muchas características que comparten los b r i ó f i t o s y los cormófitos, se aprecia un desarrollo posterior diferente de caracteres generativos y adaptativos que deben interpretarse c o m o la expresión de un desarrollo filogenético p r o p i o (adaptación a la vida terrestre ).

900x). A El espermatozoide llega a la ovocélula. B Penetración del espermatozoide. C Espermatozoide en el núcleo de la ovocélula. El resto de su citoplasma se ha quedado en el de la ovocélula. D Desarrollo de una hepática dioica (espora, protonema, gametófito G, fecundación, esporófito S, división reductiva, esporas). Líneas rojas: fase haploide; negras: fase diploide. A-C: según Yuasa; D: según Harder. - g flagelos, k núcleo celular, p plastidio, R! división reductiva.

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Cuadro 11-8: Embriófitos El nombre de embriófitos se aplica a las plantas cuyo esporófito corresponde al embrión pluricelular en reposo; la planta madre lo nutre y a menudo permanece en estado de reposo (como en las angiospermas). Por lo demás, el desarrollo de embriones ya se produjo en algunas algas (Coleochaete) adaptadas a la vida acuática con zigotos en reposo y protegidos. Los embriófitos característicos (briófitos y plantas vasculares o traqueófitos) son plantas adaptadas primariamente a la vida terrestre, con órganos apendiculares que sirven para fijarlas en el suelo, para absorber agua y sales nutritivas y para la fotosíntesis (fig. 4-8, v. 4.1.2 y 5.3.4). A partir de cuerpos vegetativos originariamente talosos se han desarrollado, al adaptarse a la vida terrestre y en relación con el aumento de tamaño y la división del trabajo, diversos órganos: en el gametófito de los musgos superiores, cauloides, filoides y rizoides (5.3.4) y en el esporófito de las plantas vasculares, tallos, hojas y raíces (4.1.2). La reproducción se realiza con alternancia de generaciones heterofásica y heteromorfa, en la que tanto el gametófito (musgos) como el esporófito (pteridófitos, espermatófitos) ocupan el primer plano del ciclo vital. Tras la fecundación, el zigoto se desarrolla dando un embrión pluricelular (embriófitos)*alimentado por la célula madre. Los gametangios -aquí llamados anteridios (C?) o arquegonios ( 9 ) - están revestidos por una envoltura protectora de células estériles. También los esporangios están protegidos por una capa celular semejante. a diferencia de los esporocistos desnudos de algas y hongos. Envolturas como éstas faltan en los hongos y sólo se encuentran esporádicamente en los gametangios de las algas. Los meiosporocistos de los hongos están protegidos en los cuerpos vegetativos por un tejido hifal, pero carecen de una envoltura esporofítica formada por una capa de células. En las algas de los géneros Chara y Coleochaete, el oogonio es recubierto (postgénitamente) por tubos celulares (figs. 11 -107. 11 -106 E). La pared del espermatogonio de Chara puede compararse más fácilmente aún con las paredes pluricelulares de los anteridios (originadas congénitamente) de los embriófitos.

m a y o r í a de los casos, t a m b i é n de t e j i d o c o n d u c t o r . L o s r i z o i d e s son t u b o s u n i c e l u l a r e s o septados y p l u r i c e lulares, de m o d o que no se pueden c o m p a r a r t a m p o c o de n i n g ú n m o d o c o n las raíces, m u y d i f e r e n c i a d a s , de los c o r m ó f i t o s (más b i e n c o n los pelos radicales). L a c u t í cula suele ser m u y f i n a y, p o r e l l o , los b r i ó f i t o s se secan por c o m p l e t o y de m o d o r á p i d o c u a n d o f a l t a el agua ( v e getales p o i q u i l o h i d r o s , v. 6 . 1 0 . 3 . 6 ) . E l g a m e t ó f i t o de casi t o d o s los musgos carece de estomas ( e x c e p c i ó n : ant o c e r o t ó p s i d a s ) ; en m u y raras ocasiones e x i s t e n aberturas respiratorias ( m a r c a n t i a l e s , f i g . 11 - 1 1 0 A ) para el int e r c a m b i o de gases. Los arquegonios de los b r i ó f i t o s (fíg. 11-111 J) son órganos en f o r m a de botella, provistos de una pared constituida por una capa o r d i n a r i a m e n t e s e n c i l l a de células, en la cual se d i f e r e n c i a n dos partes, llamadas v i e n t r e y cuello. L a p o r c i ó n v e n t r a l encierra una gran c é l u l a c e n t r a l , que se d i v i d e p o c o antes de la madurez y produce la o v o célula, y una c é l u l a del canal (o c o n d u c t o ) del vientre, situada en la base del c u e l l o . A estas dos células siguen, en el c u e l l o , las células del canal ( o c o n d u c t o ) del c u e l l o . Los b r i ó f i t o s poseen s i e m p r e un g r a n n ú m e r o de éstas (fíg. 11-111 J). Los anteridios (fíg. 11-111 E ) son f o r m a c i o n e s globosas o mazudas, sostenidas p o r un corto pedicelo. Las células espermatógenas, encerradas dentro de las paredes del anteridio, se d i v i d e n cada una en dos espermátidas.

El cuerpo vegetativo está formado por diversos tejidos, que están muy diferenciados y desempeñan funciones distintas. La evaporación se reduce mediante una cutícula o está regulada por estomas la mayoría de las veces. El transporte de agua y sustancias nutritivas se realiza ocasionalmente en haces conductores sencillos (musgos) o de complejidad creciente (pteridófitos, espermatófitos). Los plastidios tienen clorofila a y b y también carotenoides. En los cloroplastos se forma almidón como producto de asimilación. Las paredes están compuestas de celulosa. Los embriófitos se distribuyen en las divisiones: briófitos o musgos (Bryophytina), pteridófitos o helechos (Pteridophytina) y espermatófitos (Spermatophytina). En los espermatófi-

tos, los anteridios y arquegonios están muy reducidos, de modo que apenas se pueden reconocer como tales. Por ello, los espermatófitos no se incluyen en las arquegoniadas sensu stricto (= briófitos y pteridófitos). Se aplica a todo el conjunto el término cormófitos (o también Cormobionta o cormobiontes, frente al de Protobionta o protobiontes, con una organización más simple, como en las algas y hongos), que se deriva de cormo. voz que designa el cuerpo vegetativo compuesto de tallo, hojas y raíces (fig. 4-8). Bajo este nombre se incluyen los briófitos, cuyo esporófito no está diferenciado de dicho modo, porque también éste puede derivarse de telomas. Así, al alterarse el desarrollo de los esporogonios de los musgos, se pueden ramilicar dicotómicamente de modo excepcional. Las vías conductoras de los musgos tienen (cuando existen) estructura mucho más sencilla. Sin embargo, estructural y funcionalmente, presentan coincidencias con los elementos conductores de las plantas vasculares. Todos los grupos vegetales citados aquí muestran un parentesco cercano, de manera que el tipo de organización de los musgos y las plantas vasculares puede interpretarse como un grupo con un origen común, cuyos miembros se han ido desarrollando en direcciones distintas y hacia diferentes niveles de organización.

que se desprenden de la masa de tejido en la que se han o r i ginado y se transforman en sendos espermatozoides. Los espermatozoides son siempre f i l a m e n t o s cortos, algo retorcidos, integrados p r i n c i p a l m e n t e por el núcleo y provistos, cerca del e x t r e m o anterior, de dos flagelos largos, lisos e inclinados hacia atrás f o r m a n d o á n g u l o agudo ( F ) ; a veces poseen un d i m i n u t o plastidio en el plasma residual ( f i g . 11-108 A : p). T a m b i é n las ovocélulas pueden tener pocos cloroplastos, que son especialmente pequeños. L a fecundación de la ovocélula solamente puede v e r i f i carse, incluso en las formas terrestres, en presencia del agua ( l l u v i a , rocío), y para e l l o se abre el arquegonio por su ápice, en tanto que las células del canal se m u c i l a g i n i zan y e m i t e n determinadas sustancias que atraen q u i m o tácticamente a los espermatozoides (v. 8.2.1.1). De la ovocélula fecundada se desarrolla un e m b r i ó n d i p l o i d e (fig. 11-111 K ) , que siempre, sin n i n g ú n período de reposo, se desarrolla para dar el esporófito. L a generación esporofítica, diploide, se f o r m a , por tanto, sobre el g a m e t ó f i t o , dominante y haploide, y permanece ligada a él toda su vida. A pesar de su c o n t e n i d o en clor o f i l a , pocos esporófitos se desarrollan por c o m p l e t o . Su c r e c i m i e n t o corre a cuenta del g a m e t ó f i t o en gran parte. L a f o r m a de n u t r i c i ó n , abundante en las plantas, por la que una generación es alimentada por la otra (p. ej., en las rodofíceas), recibe el n o m b r e de «gonotrofia» ( n u t r i c i ó n por el progenitor). E l transporte de sustancias al esporófí-

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11 Sistemática y filogenia

to desciende o cesa cuando éste ha alcanzado unos 2/3 de su tamaño d e f i n i t i v o . Los estomas, que en la filogenia aparecen por primera vez en los briófitos, se forman casi exclusivamente en el esporófito (fig. 11-127 G). Éste suele penetrar con su parte basal (haustorio, también llamado pie, figs. 11-127 D. 11-120 C) en el tejido más profundo, pero crece en el eje principal hacia el ápice del arquegonio y produce un receptáculo esporífero redondeado u oval, con un pedículo más o menos largo (cápsula, figs. 11-111 L, 11 -123 M ) . A todo el conjunto se le llama esporogonio. Del tejido interno de la cápsula esporífera. el arquesporio, se originan las meiósporas en grupos de cuatro, es decir, en tétradas, por doble d i v i s i ó n con meiosis que se desarrollan en su interior y están en las células madres de las esporas; las esporas se separan unas de otras antes de la madurez y se redondean. La diseminación de las esporas se produce por el viento. La pared de las esporas consta de un endosporio. fino e interno, y de un exosporio, resistente y externo; este ú l t i m o se desgarra en la germinación. La§ esporas producen al germinar el gametófito; forman el protonema (figs. 11 -123 A . B. C, 11 -120 D. 11 -108 D ) . que enseguida se transforma en el musgo verde. Además de la multiplicación por esporas, se halla muy generalizada en los briófitos la multiplicación vegetativa, p. ej., por medio de propágulos (fig. 11-110 A , 11-114 C, G, v. 10.1.3.3), que pueden originarse de diversas maneras en el talo, en los tallitos, en las hojas o en el protonema; dichos propágulos se desprenden y dan origen a nuevas plantas. El crecimiento del tejido se realiza con células apicales dígonas (diangulares o biláteras), trígonas (triangulares o triláteras) o de más ángulos (o caras) (v. 5.3.4, fig. 5-13), en más raras ocasiones ya con el meristema (p. ej., Riella, Rieeia y Anthoceros). Los musgos carecen de lignina, pero pueden presentar m u y esporádicamente compuestos semejantes a ésta (como ya se ha dado en un alga verde: Coleoehaete). Sistemática: los musgos comprenden unas 24 000 especies, que se dividen en grupos filogenéticamente muy separados: marcantiópsidos. yungermaniópsidos. briópsidos y antocerópsidos. Desde el punto de vista filogenético, los representantes de los antocerópsidos son, de todos los grupos de musgos, los más cercanos a las demás plantas terrestres verdes y se tratarán a continuación de los briópsidos.

Clase 1: Marchantiopsida (= Hepaticae en parte; hepáticas talosas) El g a m e t ó f i t o de los marcantiópsidos es un talo parenquimático muy diferenciado, plano, de ordinario ramificado de m o d o más o menos dicótomo. Por el lado inferior suele estar provisto tanto de rizoides lisos, c o m o de rizoides que presentan engrasamientos parietales prominentes hacia el interior (rizoides tuberculados). En los casos típicos, anteridios y arquegonios están sostenidos por soportes especiales (gametangióforos). En las células tienen uno o varios «cuerpos oleosos» rodeados por una membrana (los cuales son agregados característicos de gotas de terpenos); todos los demás vegetales carecen de cuerpos

oleosos de esta forma (fig. 11-110 G: ók). El esporófito está envuelto por completo largo tiempo por la pared del arquegonio, la embrioteca, que va engrosándose; sólo poco antes de la maduración, el esporófito la rompe por el ápice. En el esporogonio en maduración, las células del arquesporio se dividen siempre en una célula madre de las esporas y un eláter, que son también células hermanas de origen sincrónico. De la célula madre de las esporas, mediante meiosis, se forman 4 esporas. La relación 4:1 entre esporas haploides (4) y eláteres diploides estériles ( I ) puede alterarse, al revés que en los antocerotópsidos, a favor de las esporas (p. ej., 8:1, 128:1). Las células madres de las esporas y los eláteres se separan por tabiques longitudinales, es decir, paralelos al eje longitudinal del esporogonio. Las paredes de los eláteres suelen poseer bandas helicoidales (en los antocerotópsidos suelen ser lisos). No puede excluirse del todo un desarrollo convergente de eláteres en antocerotópsidos y marcantiópsidos. Los eláteres pertenecen a las estructuras que contribuyen a la diseminación de las esporas (fibras de capilicio, v.. p. ej., Trichia; fibras de gleba, v., p. ej., Lycoperdon: hapterios. v. Equisetum), las cuales deben ser consideradas como formaciones análogas. El anteridio (fig. 11-111 E) se origina a partir de una célula epidérmica. que se divide por tabiques perpendiculares, en cruz, en 4 células, después de lo cual, en los cuadrantes de este órgano en forma de torre, se separan por tabiques tangenciales células parietales periféricas y células interiores, que constituyen el tejido espermatógeno. En el desarrollo de los arquegonios (fig. 11-111 J), una célula epidérmica que sobresale de las vecinas se divide por un tabique periclinal en una célula inferior que da lugar al pedicelo y otra superior, la inicial del arquegonio. Tres tabiques anticlinales dividen la última en una célula axial central y tres células del manto, que forman sectores tangenciales. La sección transversal de un primordio joven de arquegonio permite reconocer las 4 células, la sección longitudinal de la célula axial y sólo dos de las tres del manto. La célula axial está rodeada lateralmente por las del manto y es libre en el ápice: luego se divide por un tabique transversal en una célula opercular y otra interior. La pared del cuello y del vientre procede de las células del manto, sin participación importante de la célula opercular, y de la célula interior (célula central) se forman 4-8 células del conducto del cuello; una célula del conducto del vientre y, en posición basal. la ovocélula. Respecto al distinto desarrollo de los arquegonios en los helechos, v. la ojeada retrospectiva a los pteridófitos.

En el gametófito no se forman cordones conductores la mayoría de las veces, y en el esporófito nunca. El transporte de agua. p. ej., en Marchantía. se realiza en el talo a través de células perforadas. Orden I: Sphaerocarpales. A veces incluidas también en una subclase especial (Sphaerocarpidae). Su talo, de estructura sencilla, forma pequeñas rosetas que viven sobre el suelo (Sphacrocarpos. fig. I I -109 A ) o ejes erectos con alas onduladas, que se desarrollan en el agua (Riella. B). Arquegonios y anteridios se encuentran dentro de receptáculos piriformes abiertos por el ápice. La pared del esporogonio consta de una sola capa de células, que se descomponen al llegar la madurez. En Sphacrocarpos, vegetal muy empleado en experimentos de genética, se observó por primera vez en el reino vegetal (1917) un cromosoma sexual (v. también fig. 10-19). En este caso, como en otros musgos, la determinación del sexo se produce en la meiosis de la célula madre de las esporas.

Orden 2: Marchantiales. Poseen un talo con un nivel de diferenciación elevado. Describiremos aquí, como ejemplo. Marchantíapolymorpha (fam. Marchantiaeeae), frecuente en los sitios húmedos. Forma talos acintados, planos, un poco carnosos, de hasta 2 cm de anchura, que crecen me-

Clase: Marchantiopsida (hepáticas talosas)

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ministran agua (por capilaridad entre los rizoides que actúan a modo de mecha; también por absorción en éstos). Debajo de la epidermis de la cara superior, provista de una cutícula casi impermeable, se encuentran grandes espacios intercelulares, las «cámaras aeríferas» (fig. 11-110 G , J), separadas lateralmente unas de otras por paredes integradas por una o dos capas de células. E n la superficie del talo se reconocen dichas paredes c o m o los límites de un retículo r ó m b i c o o hexagonal.

Fig. 11-109: Marchantiopsida, Sphaerocarpales. A Sphaerocarpos michelü, talo 9 con receptáculos gametangíferos (5x). B Riella helicophy-

lla, talo $ (2,5 x). - Según K. Müller.

diante grupos de células iniciales y se ramifican dicotómicamente (fig. 11-111 A . G), recorridos por una costilla central poco marcada. De la cara inferior nacen unas escamas ventrales compuestas por una sola capa de células, y los rizoides (11-11(3 G) unicelulares, negativamente fototrópicos, que, al mismo tiempo que fijan el talo al sustrato, su-

Del fondo de la cámara se elevan numerosos asimiladores cortos y ramificados, a veces soldados con la epidermis, compuestos de células redondeadas, que contienen cloroplastos y f o r m a n el tejido asimilador (fig. 11-110 G). Cada cámara está en contacto con el aire atmosférico a través de un «poro aerífero» en forma de tonel, el cual, en Marchantía polymorpha, consta de cuatro pisos anulares de 4 células cada uno. D i c h o poro puede incluso estrecharse un poco cuando escasea el agua, lo que, de todos modos, carece casi de importancia para la regulación de la economía hídrica. Su estructura impide la penetración de agua en el «poro aerífero». En todo el reino vegetal no existe otro g a m e t ó f i t o con un aparato asimilador y transpirador tan c o m p l e t o (fig. 11 -122 A ) . Las grandes células pareñqu imáticas, pobres en c l o r o f i l a , de la cara inferior del talo, funcionan c o m o células reservantes (en parte con cuerpos oleosos, ó).

Fig. 11-110: Marchantiales. Marchantía, M. polymorpha. A-F Reproducción vegetativa. A Sección de un conceptáculo (12x). B Propágulo vis-

to de frente (80x). C Propágulo en sección transversal (80x). D-F Desarrollo de los propágulos (300x). G Sección transversal del talo (200x). H Poro aerífero visto desde arriba (200x). J Desarrollo de las cámaras aeríferas (270x). - A: según K. Mágdefrau; B-F: según L. Kny; G: según K. Mágdefrau, modif.; H: según L. Kny; J: según H. Leitgeb. - a asimiladores, as punto de separación, o epidermis superior con poro aerífero, ók cuerpo oleoso, óz célula oleífera, / rizoide, ri inicial del rizoide, s célula apical, u epidermis inferior, v escama ventral, w engrasamientos parietales.

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11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

Sobre el nervio medio de la cara superior del talo aparecen, por lo regular, unos recipientes de borde dentado, las cúpulas o conceptáculos (figs. 11 -110 A, 11 -111 A), dentro de los cuales hay un cierto número de propágulos, aplanados. Conforme muestra la fig. 11-110 D-F, los propágulos se forman por abovedamiento y división consecutiva de algunas células superficiales y se fijan con una célula apical (s), de la cual se desprenden al fin (B en as). En cada uno de los dos estrechamientos que presentan tienen un punto vegetativo y están constituidos por varios estratos de células (C), un cierto número de las cuales son incoloras y representan el primordio de los rizoides (ri), que se formarán en su día. Estos propágulos dan origen a nuevos talos y sirven muy bien para la multiplicación vegetativa del gametófito. Ciclo vital: los gametangios se disponen sobre ramas tálicas especiales y erectas del gametangio (fig. 11-111 A, G). En la parte inferior estos gainetangióforos, se arrollan y forman una especie de pedículo y, en la superior, se r a m i f i c a n en f o r m a estrellada por repetida d i c o t o m í a dando «sombrillas» estrelladas. Los anteridios y los arquegonios son dioicos. La determinación del sexo se verifica, como en muchos otros briófitos, de modo haplogenotípico, por medio de cromosomas sexuales (igual que en la fig. 10-19). Los rizoides nacidos en la cara inferior del talo se introducen en el surco (B, C) que queda a consecuencia del arrollamiento de la rama portadora de los gametangios y hacen subir agua por capilaridad, como una mecha. Los anteridióforos rematan en una «sombrilla» horizontal de borde octolobulado a consecuencia de una triple ramificación dicótoma (fig. 11-111 A ) , en cuya cara superior se hallan hundidos los anteridios, cada uno de ellos dentro de una cavidad en forma de botella que se abre al exterior por medio de una abertura estrecha (C). Estas cavidades se hallan separadas entre sí por tejido que lleva cámaras aeríferas. La abertura y vaciado de los anteridios se realiza después de la lluvia por hinchamiento y mucilaginización de las células de la pared. Los espermatozoides (F) se acumulan sobre el anteridióforo en el agua (lluvia o rocío), que es retenida por el borde algo levantado del mismo. Los arquegonióforos (fig. 11-111 G) son muy parecidos a los anteridióforos durante las fases iniciales de su desarrollo. Los arquegonios se disponen en ocho series radiales, de modo que las dos series inmediatas al lado dorsal del pedículo están mucho más separadas entre sí que las demás. El borde de la joven sombrilla se repliega hacia abajo, con lo que los grupos de arquegonios llegan a quedar situados en la cara inferior de la misma (la sucesión acrópeta originaria de los arquegonios se cambia entonces en basípeta). Finalmente, las porciones de tejido que hay entre los grupos de arquegonios y al lado de los dos grupos exteriores crecen para formar nueve (!) radios de la sombrilla; dos de ellos se desarrollan entre los grupos de arquegonios un poco más alejados (v. más atrás). La fecundación se verifica en tiempo lluvioso, gracias a que las gotas de lluvia salpican el agua que contiene los espermatozoides, de las sombrillas C? a las 9 - cuyas células epidérmicas, que sobresalen a modo de papilas y constituyen un sistema capilar superficial, conducen los espermatozoides hasta los arquegonios, que los atraen quimotácticamente (probablemente por proteínas especiales, v. 8.2.1.1).

Esporófito: pocos días después de verificada la fecundación empieza a desarrollarse la ovocélula en un embrión pluricelular, que origina un esporogonio ovoide, pequeño, muy cortamente pediculado. que enverdece (fig. 11111 K , L ) . La cápsula, redondeada, se forma a partir de la superior de las dos células que resultan de la primera división del zigoto, es decir, a partir de la que se halla orientada hacia el cuello del arquegonio (posición exoscópica del embrión) mientras que la inferior da lugar al haustorio y en este caso también el pedículo de la cápsula (fig. 11-111 L). Las primeras etapas de desarrollo no son exactamente iguales en los distintos géneros y familias. Mediante divisiones periclinales se diferencian en la cápsula células externas e internas ( K ) ; las últimas forman el tejido pluricelular esporógeno (arquesporio). La cápsula de Marchantia tiene una pared de una sola capa de células provistas de engrasamientos anulares. Sólo en el ápice, la pared tiene dos estratos; la separación de estas dos partes de la pared es el lugar por donde se verifica la rotura de la cápsula, desprendiéndose la porción apicular a modo de opérculo y encorvándose el resto de la pared a la vez que se divide en varios dientes. La cápsula madura se encuentra, al principio, todavía cubierta por la pared del arquegonio que siguió creciendo durante algún tiempo (fig. 11-111 K), pero que fue perforada al desarrollarse el soporte, quedando en la base, desde entonces, a manera de vaina. Además, la cápsula se halla rodeada poiuna cubierta, el «involucro particular» (= periquecio) constituida por una membrana delgada, dividida en cuatro o cinco lóbulos y que ya antes de la fecundación aparece alrededor del soporte del arquegonio, a modo de saco (H. K). Finalmente, cada serie radial de arquegonios está todavía envuelta por otra excrescencia del talo, que es un «involucro colectivo» (involucro) finamente denticulado (fig. 11-111 H). La cápsula disemina varios cientos de millares de esporas (fig. 11-111 L . M). Entre las esporas se hallan unos tubos indivisos, de paredes delicadas en forma de fibras, con engrosamientos parietales helicoidales, los eláteres ( M ; formación, v. Introducción, Marchantiopsida), los cuales, después de la apertura de la cápsula, se mueven higroscópicamente diseminando las esporas (L). De la espora nace luego un filamento germinativo corto (protonema) provisto de cloroplastos, en cuyo extremo se diferencia en seguida una célula apical cuneiforme, que prosigue luego de manera diversa hasta constituir el talo. Conocephalum conicum (Conoeephalaceae), también común sobre las rocas y la lierra húmeda, es parecido a Marchantía en la estructura del talo, pero tiene los poros aeríferos más simples y carece de cúpulas propagulíferas. Los espermatozoides son lanzados a varios centímetros de altura gracias a la presión de turgencia. Lu~ nularia (Lunulariaceae) posee cúpulas propagulíferas en forma de media luna y anteridióforos sésiles. En Monocarpus spliaerocarpus (Monocarpaceae: Australia), de tamaño más pequeño, el talo, muy reducido, produce un solo esporangio esférico, envuelto en un involucro relativamente bien desarrollado. La familia de las Ricciaceae presenta estructura más sencilla (fig. 11-112). Las bifurcaciones dicótomas del talo, por medio de células apicales biláteras (fig. 5-12), se suceden en general con rapidez, de modo que se originan pequeñas rosetas (fig. 11 -112 A ) . En algunas especies, el talo presenta cámaras y poros sencillos, pero, en la mayoría, el talo se

Clase: J u n g e r m a n n i o p s i d a (sobre t o d o hepáticas foliosas)

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Planta cf con conceptáculos propagulíferos y un anteridióforo; puntos en la superficie del talo: poros aeríferos (1,5x). B Sección transversal del pedículo del anteridióforo un poco por debajo de la «sombrilla» (13x); a la derecha, lado dorsal con cámaras aeríferas; a la izquierda, lado ventral con dos surcos rizoidales. C Sección longitudinal del anteridióforo (18x). D Desarrollo de los anteridios (160x). E Anteridio casi maduro en sección longitudinal (160x). F Espermatozoide (400x). G Planta 9 con arquegonióforos (1,5x). H Sección longitudinal del arquegonióforo; debajo de la serie de arquegoníos, el «involucro» (25x). J Desarrollo del arquegonio (160x). K Sección longitudinal de un esporogonio joven todavía incluido dentro del arquegonio y rodeado por el «involucro particular» (35x). L Esporogonio abierto, del que salen las esporas y los eláteres; en la base del pedicelo, resto de la pared del arquegonio (10x). M Esporas y un eláter (160x). - A, C-E, G, H, K-M: según L. Kny; B: según K. Mágdefrau; F: según Ikeno; J: según Duran. Fig. 1 1 - 1 1 1 : Marchantiales. Marchantía, M. polymorpha, reproducción sexual. A

descompone en la parte superior en series verticales de células que terminan en una célula grande incolora (C). Los gametangios, lo mismo que el esporófíto, carente de pedículo y de pie, se hallan hundidos en el talo (C). La mayoría

de las especies de Riccia viven en el suelo ( A ) ; R. fluitans, cintiforme y dicótoma (B), vive sumergida; Ricciocarpos natans flota en la superficie como las lentejas de agua.

Clase 2: Jungermanniopsida (= Hepaticae en parte; sobre todo hepáticas foliosas) Contiene formas talosas y foliosas, unidas entre sí por transiciones. Las primeras muestran escasa diferenciación anatómica: en la cara inferior sólo hay rizoides lisos. En las últimas (por tanto, las formas foliosas), el gametóf i t o presenta hojitas simples, sin nervio principal, dispuestas en dos filas.

A

B

C

Fig. 1 1 - 1 1 2 : Marchantiales. Riccia. A R. glauca, abajo, una esporogonios (2x). B R. fluitans, forma acuática sumergida

planta con (2x). C R. glauca, sección transversal del talo con un anteridio (125x). — A-B: según K. Mágdefrau; C: según L. Kny.

Los yungermaniópsidos dan la impresión a menudo de ser una serie ascendente que va de formas talosas a formas foliosas, pero también se puede considerar primitivas a las formas foliosas y hacer derivar de ellas a las talosas al suponer que las hojas se fusionaron al imbricarse y que los ejes se ensancharon. No hay gametangióforos en el gametófito. Los cuerpos oleosos suelen encontrarse en todas las células y en número de varios, mientras que, en los marcantiópsidos, estaban limitados a células reservantes especiales. La cáp-

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

sula esporífera está sostenida por un pedicelo largo, que corresponde al esporófito (seta; adaptación a la diseminación de las esporas por el viento) y suele abrirse por 4 valvas (fig. 11-114 A ) . En la clase anterior no existían tales setas o eran muy cortas. L o s eláteres de la cápsula esporífera coinciden con los de la clase anterior en estructura y desarrollo. En el esporófito faltan los cordones conductores, y en el gametófito son raros y simples, es decir, sólo provistos de hidroides (Symphogyna9 Haplomitrium). Orden 1: Metzgeriales. El talo, que crece mediante una célula apical (fig. 5-12 B, C) y suele presentar ramificación dicótoma. está compuesto por una o varias capas de células iguales entre sí; en algunas especies presenta un nervio medio constituido por células alargadas (fig. 1 l - l 14 A, B); en Symphyogyna aparece un cordón central primitivo. Fossombronia se caracteriza por dos series de hojitas pluriestratificadas en la base e insertas oblicuamente. Tenemos, pues, en este caso, una línea evolutiva intermedia entre formas talosas y foliosas. Los arquegonios se forman detrás de la célula apical (que continúa creciendo); los esporófitos, rodeados por un periquecio, se hallan en el dorso del talo (A) o sobre cortas ramas laterales («anacróginos»). En algunos géneros, los eláteres se unen en grupos con aspecto de pincel, situados en el extremo superior de las valvas de la cápsula (Metzgeria, A) o en el centro de la base de la misma (Pellia). La mayoría de los géneros de este orden, que comprende unas 500 especies, viven en el suelo húmedo. En cambio, Metzgeria se cría en las rocas sombrías o como epífito en las cortezas de los árboles planifolios. El género Blasia (fig. 11-114 C), de acuerdo con estudios recientes, se ha aislado entre los yungermaniópsidos y los marcantiópsidos y pertenece a una clase (Blasiopsida) única. En Blasia, el talo, que produce cúpulas propagulíferas en forma de botella, muestra el borde dividido en lóbulos foliáceos y posee pequeñas escamas en la cara interior. Orden 2: Calobryales. Los tallitos erectos sostienen tres series de hojitas iguales entre sí y enraizan en el sustrato con sus «rizomas» carnosos y ramificados, que carecen de rizoides y que presentan hongos endótrofos (micorrizas). Haplomitrium (fig. 11-113 C), que también vive en Europa, tiene hojitas planas y pluriestratificadas en la base y un cordón central en el cauloide. Orden 3: Jungermanniales. Principalmente tropicales, de ordinario pequeñas, habitan en el suelo o en los troncos de los árboles y, en los trópicos, incluso sobre las hojas de los árboles de la selva.

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En números redondos comprenden 9(XX) especies (en Europa central, 250), aproximadamente el 90 % de las hepáticas. Muestran una diferenciación clara en un tallito dorsiventral, ramificado, tendido o ascendente, y en hojitas constituidas por un solo estrato de células, sin nervio medio, con sus láminas insertas oblicuamente, ordenadas en dos series en los flancos del tallito (fig. 11-114 D-H). En el interior de los tallitos no existe tejido conductor. Las yungermaniales no poseen poros aeríferos (como las marcantiales) ni auténticos estomas (como las antocerotales). Las hojitas, dispuestas oblicuamente sobre el tallo y por ello imbricadas como las tejas de un tejado, presentan una gran multiplicidad de formas. Se llaman supraimbricadas cuando el borde inferior de una de las hojitas está cubierto por el superior de la siguiente, que está más bajo (fig. 11-114 E, F); infraimbricadas, cuando el borde inferior, visto desde arriba, no está cubierto (G); también las hojitas pueden ser simples (E), bidentadas o con varios dientes (G), bilobadas (F) o divididas en lacinias filiformes (D). En Frullania, que es epífita (J), uno de los dos lóbulos se ha transformado en un órgano en forma de cuenco o de botella, que sirve para retener el agua («saco acuífero»). En la mayoría de los géneros se presentan, además de las dos series de hojas laterales, otras hojitas menores dispuestas en serie ventral y de organización distinta, llamadas anfigastros u hojas ventrales (p. ej., en Frullania y Calypogeia, fig. 11 -114 F, J). El desarrollo de estas tres series de hojas debe atribuirse a la existencia de una célula apical apiramidada, con tres caras, una de las cuales, sin embargo, sólo proporciona hojas pequeñas, o -como ocurre en las especies provistas de dos filas de hojas- no proporciona órgano foliar alguno. Las ramas laterales nacen al lado de las hojitas. Los arquegonios terminales (acróginos) están envueltos por un «perianto» (fig. 11-114 G), que se compone de 3 hojitas soldadas entre sí. En algunas especies, las células de debajo del arquegonio fecundado se dividen y forman una cavidad sacciforme («marsupio»), que protegerá al joven esporófito resultante de la fecundación de la ovocélula. El esporogonio ya está maduro antes de que llegue el momento en que, a consecuencia del alargamiento de su pedículo (la seta; v. 7.1.1), atraviese la pared del arquegonio que queda formando una especie de vaina membranosa en su base. La cápsula carece de columela. Las células de la pared de la cápsula, que tiene varios estratos, presentan engrosamientos anulares o lineares, o bien está engrosada uniformemente, a excepción de la pared externa, que es delgada; la dehiscencia la provoca la cohesión del agua que llena la pared celular (v. 8.4). El protonema de las yungermaniales es distinto, ciertamente, según los géneros, pero consta de ordinario de muy pocas células; sin embargo, se desarrolla en forma de lámina en Metzgeriopsis pusilla, en la cual constituye el verdadero cuerpo vegetativo, sobre el que se insertan las diminutas plantas, provistas de escasas hojas, que funcionan sólo como portadoras de los órganos sexuales. En Protocephalozia, el protonema es semejante a un filamento y lleva anteridios y arquegonios. En las yungermaniales está también muy difundida la multiplicación vegetativa, a veces mediante propágulos con carácter de yema o de hoja, que se desprenden con facilidad (ello es frecuente en las Lejeuneaceae epitllas de las regiones intertropicales), en otros casos por medio de propágulos constituidos por pocas células o una sola, que se forman sobre todo en el borde o el ápice de las hojas (fig. 11-114 H). A este grupo pertenecen también: Seapania, Lophozia y Trichocolea (fig. 11-114); Lophocolea (v. 7.2.1) y Cephalozia (fig. 8-38).

A

Fig. 11-113: A-B Takakia lepidozioides. A Hábito (6x). B La misma, sección transversal del tallito (100x). C Jungermanniopsida. Haplomitrium hookeri(6x).-/\, B: según R.M. Schuster; C: según K. Müller.

Filogenia. L a distribución de los yungermanniópsidos plantea controversias. En primer lugar, basándose en los análisis del D N A , están más emparentados con los briópsidos, lo cual hizo que se Ies separara de los marcantiópsidos. L o s estudios recientes, aunque reafirman su particularidad c o m o clase, muestran, sin embargo, una estrecha relación tanto con los marcantiópsidos como con los briópsidos, de manera que estas dos clases (con

Clase: Bryopsida ( = Musci, musgos)

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Metzgeriales. A Metzgeria conjugata (cara inferior) con varias ramas cf y una 9 ; en las cuatro valvas de la cápsula, fascículos de eláteres; pedículo del esporogonio rodeado por el periquecio (15x). B Metzgeria conjugata, sección transversal del talo (30x). C Blasia pusilla, con conceptáculos propagulíferos en forma de botella y con numerosas «aurículas» colonizadas por Nostocen la cara superior del talo (4x). D-J Jungermanniales. D Trichocolea tomentella, hoja y anfigastro (7x). E, F Calypogeia trichomanis-, E planta vista desde arriba, con marsupio y esporogonio maduro (2x); F porción con cuatro hojitas y dos anfigastros vista desde abajo (6x). G Scapania undulata con «perianto» y un esporogonio maduro (2x). H Lophozia ventricosa vista desde arriba, con propágulos en el ápice de las hojas (lOx). i Frullania dilatata, vista por debajo, con «sáculos acuíferos» (25x). - A, C: según Schiffner; B: según S.O. Lindberg; D-G: según W.J. Hooker; H, J: según K. Múller. Fig. 1 1 - 1 1 4 : Jungermanniopsida. A-C

los blasiópsidos, pero sin los antocerópsidos) f o r m a n una unidad filogenética de alto rango. Según este nuevo concepto, que aquí no hemos utilizado todavía, los musgos se dividen en tres grupos principales: Hepaticophytina, Bryophytina y Anthocerophytina.

Clase 3: Bryopsida (= Musci, musgos) El gametófito de los musgos se divide siempre en tallo y hojitas, con ri/.oides la mayoría de las veces ramificados y subdivididos pluricelularmente por tabiques transversales oblicuos (en los musgos anteriores no se ramifica y carece casi siempre de tabiques transversales); dichos rizoides se fijan al suelo o a un soporte (fig. 11-123 E). Las hojitas, a diferencia de especies foliadas de las marcanciópsidas (yungermaniales) no están en posición ventral, sino helicoidal, de manera que, visto desde arriba, aparecen en tres ortósticos o con simetría radial. La formación de ramas laterales tiene lugar siempre por debajo de las hojitas (v. fig. 5-13; por lo tanto, de modo distinto a los espermatófitos). Las hojitas, que crecen con 2 células apicales dígonas (biláteras), poseen muchas veces nervio medio, mientras que faltan los cuerpos oleosos (hepáticas

foliosas: frecuentemente con cuerpos oleosos; hojitas creciendo con una célula apical unilátera). En los musgos de cauloides reptantes, las hojitas de inserción helicoidal se dirigen todas hacia un lado o hacia el ápice, de tal manera que se da ciertamente una diferencia entre los lados superior e inferior, pero de forma distinta a la de las hepáticas. Sólo excepcionalmente son dísticas (p. ej., en Fissidens, fig. 11 -126 C). También en el esporófito se distinguen las hepáticas de los demás musgos: suele poseer estomas y se desarrolla como una cápsula con columela sostenida por una seta generalmente larga. N o hay eláteres. Ciclo vital: las esporas de los musgos, al germinar, producen un gametófito y después un filamento verde muy r a m i f i c a d o , positivamente f o t o t r ó p i c o - e l protonema (fig. 11-123 A ) - que, cuando se acumula en cantidad, a simple vista, parece un fieltro fino, de color verde. En primer lugar se desarrollan filamentos ricos en cloroplastos; estos filamentos, el llamado cloronema. presentan tabiques transversales oblicuos respecto al eje longitudinal; el cloronema se transforma gradualmente en caulonema, que crece aplicado al sustrato, es más pobre en cloroplastos y presenta los tabiques oblicuos. Cuando la intensidad

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Desarrollo del anteridio de Fuñaría hygrometrica. A División transversal del primordio. B Formación y C división de la célula apical. D Constitución de la parte parietal y del tejido espermatógeno incipiente. E Lo mismo en sección transversal (A-E 650x). F Anteridio casi maduro (300x). G Sección longitudinal a través del grupo de anteridios de Mnium hornum. Anteridios, unos en visión lateral, otros cortados longitudinalmente (100x). H-L Desarrollo del arquegonio de Mnium undulatum (250x). H Pedículo todavía sin primordio arquegonial. J Constitución del arquegonio a al formarse la célula central (punteada), la célula de la cubierta d y las células parietales. K Célula central dividida en ovocélula y célula del canal del vientre. L Numerosas células del canal del cuello procedentes de la división de la célula opercular o de cubierta. - A-F según D.H. Campbell; G: según R. Harder; H-L: según K. von Goebel. - a arquegonio, d célula de la cubierta, h hoja ¡nvolucral, p paráfisis, s pedículo. Fig. 1 1 - 1 1 5 : Bryopsida. A-G

luminosa es suficiente, se forman en el caulonema las yemas productoras de las plantitas del musgo (fig. 11-123 A ) , por lo común en cortas ramas laterales. Se originan además en el caulonema numerosas ramificaciones laterales, en general dirigidas hacia arriba, las cuales presentan carácter de cloronema. La formación de yemas se produce de modo que, después de la separación de una o dos células pediculares, a partir de la célula terminal ensanchada se origina, mediante tabiques transversales de posición oblicua, una célula apical apiramidada trígona, cuya segmentación da lugar a la plantita foliosa del musgo (B, C). Cuando se producen muchas yemecillas de este tipo, los musgos se disponen a menudo formando céspedes. Los órganos sexuales de los musgos se disponen agrupados en el extremo de los ejes principales o de ramitas cortas laterales, rodeados por las hojitas superiores, con frecuencia agrupadas como involucrillos especiales («hojitas periqueciales», fig. 11-115).

motaxis (v. 8.2.1.1), se divide el zigoto, primero varias veces transversalmente, formando un embrión alargado constituido por segmentos, en cuya célula terminal, en los casos típicos, se producen tabiques oblicuos, con lo que forma una célula apical cuneiforme dígona (figs. 11-117 A , B; 11-118). Esta célula secreta a los dos lados segmentos que a su vez siguen dividiéndose. En los segmentos que proporcionan la cápsula del musgo se verifica primero, tanto en la célula de la derecha como en la de la izquierda, una tabicación radial perpendicular a los tabiques de segmentación, de manera que después de ella en el corte transversal del embrión por este punto aparecen cuatro cuadrantes (fig. 11-117 C); en estos se produce luego, por medio de tabiques periclinos, una división en células ex-

Dependiendo de la división de los gametangios, los musgos pueden ser hermafroditas, monoicos o dioicos, según si los anteridios y los arquegonios se encuentran juntos en la misma rama, en ramas distintas de la misma planta o si están sobre individuos diferentes. Entre los órganos sexuales es frecuente la presencia de cierto número de «pelos jugosos» o paráfisis, que son pluricelulares y a menudo están provistos de células esféricas. Los anteridios y los arquegonios de los musgos, ambos pediculados, se distinguen ontogenéticamente de los de los restantes briófitos (y arquegoniadas, cuadro 11-8) por la complicada constitución de su cuerpo a partir de los segmentos de las células apicales (fig. 11-115). Esporófito: una vez verificada la fecundación de la ovocélula por los espermatozoides, que son atraídos por qui-

D

C

Fig. 1 1 - 1 1 6 : Bryopsida, Buxbaumiales. A-C Buxbaumia aphylla, g a metófitos A 9 y B cf (A, B 35x), C esporófito. D Diphyscium sessile. - A:

según Dening; B: según K. von Goebel; C, D; según K. Mágdefrau.

Clase: Bryopsida ( = Musci, musgos)

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ternas (anfitecio) e internas (endotecio) (a y e en fig. 11117 C. D). La capa externa del endotecio se convierte generalmente en arquesporio (E. Far). que se divide íntegramente en células madre de las esporas (Gsm) y cada una de éstas se desdobla a su vez, mediante meiosis, en cuatro esporas haploides. En cambio, a diferencia de lo que pasa en los marcantiópsidos. las células internas del endotecio no intervienen en la formación de arquesporio, sino que proporcionan ordinariamente un cordón de tejido estéril, la columela ( c o e n figs. 11-117 E. 11-119 A c), rodeada por el saco esporógeno (fig. 11 -119 A sz). La columela funciona c o m o tejido c o n d u c t o r de nutrientes y como depósito de agua para las esporas en formación, las cuales reciben también sustancias nutritivas de las células de la pared del saco esporífero, muy ricas en plasma. La parte inferior del embrión (fig. 11-118 A ) , el haustorio (pie), está fijada al tejido del gametófito.

Fig. 11-117: Bryopsida. Desarrollo del esporogonio d e Fuñaría hy~ grometrica. A, B Sección longitudinal. Primeras tabicaciones del zigoto; C-

E Sección transversal. C División en endotecio e y anfitecio a. D Tabicaciones sucesivas. E Esporogonio más avanzado, con la capa celular más externa del endotecio, el arquesporio ar, separado de la columela c (A-E 300x). F, G Sección transversal del arquesporio (ar) y de las células madres de las esporas originadas por él, pero todavía no separadas (sm) (250x). A-E: según D.H. Campbell; F, G: según J. Sachs. - a anfitecio, ar arquesporio, c columela, e endotecio, s célula apical, sm célula madre de las esporas.

El esporófito j o v e n (embrión) al principio se halla protegido por una envoltura (embrioteca) formada por el vientre del arquegonio. por los tejidos del pie del mismo e incluso por tejidos del tallito. A l alargarse cada vez más el esporófito, la embrioteca no puede mantener el mismo ritmo de crecimiento y al fin se desgarra transversalmente; entonces su parte superior es levantada por el esporófito, y constituye la caliptra (cofia), en tanto que la porción inferior de dicha embrioteca permanece en su sitio de origen y constituye la vagínula (fig. 11-118 B). La cápsula madura forma, en su extremo superior, estructuras especiales, de disposición anular, que ayudan a su dehiscencia e intervienen en la diseminación de las esporas. El pedículo de la cápsula la eleva, de manera que el viento puede con facilidad diseminar las esporas a grandes distancias. En el esporogonio joven, fuera del saco esporífero. hay un tejido asimilador bien desarrollado cubierto por epidermis. Los estomas que aparecen en el esporogonio pertenecen al tipo Mnium, muy extendido entre los pteridófitos (fig. 11-119 A . B), pero, en las distintas familias, presentan diferencias en cuanto al número (3-300 en una cápsula), la forma y el tamaño.

Sección longitudinal de un esporófito joven de musgo (Pogonatum urnigerum) (150x). Los números indican el orden de sucesión de los segmentos. Los segmentos 1-7 forman el pie del esporófito. B Potiales. Pottia lanceolata (40x). Parte superior de un tallito cuyas hojas han sido quitadas. Dos arquegonios están fecundados; el embrión del situado a la izquierda tiene la parte superior de la embrioteca levantada como caliptra (k) a consecuencia del alargamiento de la seta (s); su base inferior permanece como vagínula (v). La cubierta del situado a la derecha está todavía completa. - A: según D. Roth, B: según Leunis y Frank. - a arquegonio sin fecundar, c caliptra, s seta, v vagínula, SM comienzo del meristema de la seta. Fig. 1 1 - 1 1 8 : Bryopsida. A

Cordones conductores: algunas especies poseen tejidos sencillos, que sirven para conducir sustancias (figs. 11 -123 H. 11-122 B) y que pueden extenderse tanto por el gametófito como por el esporófito. Como en los tejidos conductores de las plantas vasculares, esta conducción tiene lugar en células diferentes. Del transporte de agua y sales nutritivas se encargan los hidroides. células alargadas muertas, totalmente desarrolladas, sin núcleo ni plasma, con las paredes longitudinales engrosadas y las transversales inclinadas. A diferencia de las traqueidas de las plantas vasculares, las paredes de las células no están ni lignificadas ni reforzadas por engrasamientos anulares o espirales. La conducción de asimilados se produce en células también alargadas, los leptoides. que, por su desarrollo y estructura, recuerdan a los elementos cribosos de las plantas vasculares. Las paredes laterales a menudo están engrosadas y atravesadas por poros cribosos con plasmodesmos en menor grado que las paredes transversales, a veces oblicuas. Los leptoides contienen en su plasma, aunque por evolución regresiva, núcleos y plastidios. La mayoría de las veces, los hidroides se hallan en la parte interna del cordón central y los leptoides, en la extema, a menudo entremezclados con otros elementos. Dicho cordón está incluido en

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tre las hojitas y el cordón central del cauloide (por lo tanto, a través de verdaderos cordones de los rastros foliares) se dan los requisitos para un sistema cerrado de conducción de agua. Son frecuentes las simplificaciones en el sistema conductor de las hojitas, p. ej., hasta el punto de que falten los hidroides o que no lleguen al parénquima cortical del cauloide o que llegue sólo un número muy reducido. En las hojitas se encargan probablemente de conducir los asimilados unas células parenquimáticas de lumen ancho, los duces o células guía, pues aquí son poco frecuentes los leptoides típicos (politricales). En el abastecimiento del esporófito es trascendental su fijación al gametófito. El haustorio (pie esporogonial), que sirve de órgano suctor, penetra en el tejido (muy engrosado a menudo) del pedículo arquegonial, y en muchos casos (Polytrichum), incluso se adentra en el tejido del tallito hasta llegar al cordón central. Los hidroides del haustorio comunican estrechamente con los del eje del gametófito. Sobre el haustorio se encuentran unos apéndices que penetran a veces como rizoides en el tejido del gametófito y, más regularmente, unas células de transferencia, que conectan con células parenquimáticas o con leptoides y se caracterizan por presentar unos laberintos parietales abollados o cónicos engrosando su superficie. Faltan, en cambio, conexiones citoplasmáticas (mediante plasmodesmos) entre las dos generaciones. Con frecuencia, también la coordinación hística entre gametófito y esporófito parece bastante defectuosa. Multiplicación vegetativa: los musgos poseen un extraordinario poder de regeneración. Los tallos y las hojas cortados pueden producir nuevas pituitas directamente o pasando por la fase de protonema. En algunas especies crecen en las axilas foliares y en los ápices del tallo complejos celulares que se desprenden como «propágulos» (fig. 11-126 O). Las hepáticas se dividen en tres subclases (esfágnidas, andereidas y bríidas). En las dos primeras subclases, la cápsula esporífera se halla expuesta por un pseudopodio (pedículo alargado del arquegonio; haploide). Sección longitudinal de un esporogonio de Fuñaría hygrornetrica (25x). B. Tejido asimilador con estoma (90x). - Según G. Haberlandt, modif. por K. Mágdefrau. - a anillo, ag tejido asimilador, c columela, d opérculo, p peristoma, s estoma, sz células esporógenas. Fig. 1 1 - 1 1 9 : Bryopsida, Bryidae. A.

un manto de células con paredes finas (corteza interna) y con paredes gruesas (corteza extema). Las estereidas son células vivas alargadas provistas de núcleo y plastidios situadas j u n t o a los hidroides; dichas estereidas, con sus paredes sin lignificar y engrosadas, sirven para dar resistencia mecánica (comparables a células colenquimáticas). Las células parenquimáticas que limitan con los leptoides, aunque a veces presenten grandes coincidencias estructurales y funcionales, se distinguen por la falta de poros cribosos en las paredes transversales. Existen cordones diferentes al expuesto aquí, con estructuras más sencillas (p. ej., carencia de leptoides) o incluso totalmente reducidos. Unidos al cordón central o acabando ciegos en el parénquima cortical, los cordones de los rastros foliares (fig. 11-123 H) se prolongan como tejido conductor en las hojitas y participan en la formación de un nervio central. Sólo con una conexión ininterrumpida de los hidroides en-

Subclase 1: Sphagnidae, esfagnos Sólo comprende una familia, Sphagnaceae, con un único género, Sphagnum, ciertamente m u y rico en especies (¡más de 200!). Los esfagnos, generalmente calcífugos, viven en sitios palustres, con p H por lo común bajo, formando grandes almohadillas o tapices que continúan creciendo por su superficie en los años sucesivos, al mismo tiempo que por su base van muriendo y, finalmente, se transforman en turba. En las paredes celulares se depositan sustancias semejantes a la lignina. Las esporas tetraédricas germinan en presencia de ciertos hongos micorrízicos para dar un protonema que no es filamentoso, sino un talo pequeño y lobulado, de un solo estrato de células, provisto de rizoides filamentosos; este talo suele formar un solo gametófito con un fascículo de rizoides en su base (fig. 11 -120 D). Los tallitos, erectos y desprovistos de rizoides, se agrupan casi siempre en densas almohadillas y a distancias regulares llevan fascículos de ramas laterales; en cada fascículo algunas de las ramas son más o menos patentes y otras, orientadas hacia abajo, se aplican densamente al tallito (fig. 11 -120

Subclase: A n d r e a e i d a e

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5. acutifolium, planta con esporogonios (2/3x). B 5. squarrosum, esporogonio maduro en el extremo de una rama (10x). C 5. acutifolium, esporogonio joven en sección longitudinal (17x). D 5. acutifolium, protonema con una planta joven (100x). E 5. molluscum, porción de una rama a la que se le han arrancado las hojitas; en ella se ven las células ampuliformes almacenadoras de agua (lOx). F La misma en sección transversal (10x). G 5. acutifolium, visión frontal de una hoja monostrata; grandes hidrócitos con engrosamientos helicoidales y poros; entre los hidrócitos se hallan las angostas células dorofilíferas (300x). H La misma en sección transversal (300x). J-K Andreaeidae, Andreaea rupestris. J Planta entera (8x). K Sección longitudinal del esporófito joven (40x). - A, E-H: según K. Mágdefrau; B, D: según W.P. Schimper; C: según Waldner; J: según H. Schenck; K según Kühn. - ah cuello del arquegonio, aw embrioteca, c columela, d opérculo, f pie del esporogonio, k caliptra, ka cápsula, pb hojas periqueciales, ps pseudopodio, s esporas, sf pie del esporogonio, sg tejido esporógeno, w pared del esporogonio. Fig. 1 1 - 1 2 0 : Bryopsida. A-H Sphagnidae, Sphagnum. A

A). En la porción apical, las ramas forman una roseta densa. Algunas especies de Spliagnum (sobre todo las que viven en las turberas altas) aparecen teñidas de pardo o de rojo vivo por colorantes de las membranas celulares. Una rama subapical se desarrolla cada año con tanto vigor como el brote madre, que por este motivo aparece con ramificación falsamente dicotómica (pseudodicotomía); a medida que los tallitos van poco a poco muriendo por su base, todos estos brotes hijos, producidos los unos a continuación de los otros, se van transformando en plantas independientes. La corteza de los tallitos se compone de una o varias capas de células muertas desprovistas de contenido y que absorben ávidamente el agua por capilaridad, debido a que tanto sus paredes longitudinales como las transversales están provistas de gran cantidad de orificios redondos (fig. 11120 E). También las hojas poseen células perforadas por poros, engrosadas anular o helicoidalmente, aisladas en las mallas de una red constituida por una sola capa de células alargadas, vivas y provistas de cloroplastos (fig. 11-120 G). Todo este singular aparato desempeña la misión de abastecer a la planta de agua y sales nutricias; los esfagnos retienen, pues, un peso de agua que puede llegar hasta cerca de veinte veces el peso seco de la planta. Las hojitas carecen de nervio medio y los ejes, de cordón central. Reproducción: ciertas ramas de la roseta llaman la atención por su forma particular y por su coloración: son las productoras de los órganos sexuales. Las ramas Cf llevan los anteridios. redondos y largamente pediculados, en la axila de las hojas (los gametas que liberan estos anteridios son los primeros espermatozoides vegetales que fueron descubiertos); las 9 llevan los arquegonios en el ápice. Estos últimos, al contrario de lo que sucede en todos los restantes

musgos, crecen sin célula apical, es decir, del mismo modo que los de las hepáticas. Los esporogonios sólo desarrollan un pedículo muy corto, pero con el pie grueso, y permanecen durante largo tiempo encerrados por la embrioteca (v. p. 707) y, por lo tanto, rodeados por ésta en su base, a modo de vaina (fig. 11-120 B aw). En la cápsula, esférica, se advierte la columela hemisférica cubierta en forma de cúpula por el tejido esporógeno (Cs). El arquesporio no procede aquí del endotecio, sino de la capa más profunda del anfitecio. El esporogonio se hinca por su pie ensanchado en el extremo superior hinchado de la rama portadora. Éste, después de la formación del esporogonio, se alarga considerablemente en forma de pseudopodio y eleva el esporogonio (B ps). La presión del aire incluido en la cápsula hace saltar el opérculo, con ruido perceptible, y las esporas son lanzadas hasta más de 20 cm de distancia.

Subclase 2: Andreaeidae Sólo comprende a la familia de las Andreaeaceae, con tres géneros. Andreaea forma céspedes pequeños y densos, de color pardo oscuro. Las 120 especies de este género viven sobre las rocas silíceas de alta montaña, del Ártico y del Antartico. Como en Spliagnum. el esporogonio es elevado por un pseudopodio. formado por el pedículo del arquegonio. La cápsula cubierta, en un principio por una caliptra en forma de caperuza, se abre por medio de cuatro surcos longitudinales en cuatro valvas unidas por el extremo y por la base (fig. 11-120 J». También como en Spliagnum, la columela está cubierta, como por una cúpula, por el saco esporífero (K). El protonema es un cuerpecito que se desarrolla a manera de cinta ramificada. El género Andreaeobryum carece de pseudopodio. Las Takakiales, antes incluidas entre las hepáticas, se deben incluir entre los briópsidos y en especial entre las andreidas. A este orden pertenece Takakia (fig. 11-113 A), con las hojitas di-

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vididas hasta la base en 2-4 lóbulos y un cordón central en el eje del tallito.

Subclase 3: Bryidae En los representantes de esta subclase, la cápsula esporífera no es levantada por un pseudopodio procedente del gametófito (como en las dos subclases anteriores), sino por un pedículo producido por el esporófito: la seta (diploide). En ella el gametófito alcanza la máxima variabilidad y diferenciación entre los musgos, pero, en unos pocos casos, se halla reducido casi exclusivamente a la fase de protonema (p. ej., en Ephemeropsis tjibodensis y en Virídivellus pulchellum). Los tallitos crecen o bien erectos y. en este caso, llevan los arquegonios y luego las cápsulas pediculadas en el ápice (musgos acrocárpicos, fig. 11-123 E), o bien son plagiótropos y, de ordinario, presentan ramificación pinnada y. en este caso, los arquegonios y las cápsulas aparecen sobre cortas ramitas laterales (musgos pleurocárpicos, fig. 11-126 R). El tallito es recorrido, por lo común, por un cordón central (fig. 11-123 H) que, en las formas de nivel más elevado (Polytrichum), alcanza una diferenciación histológica considerable (v. sistemática). Las hojitas constan de una sola capa de células. Muchas veces, las células marginales de la lámina forman en ellas un reborde especial (fig. 11-123 K externamente) o dan lugar a dentículos. En los musgos acrocárpicos. las células foliares suelen ser parenquimáticas (isodiamétricas, fig. 11-123 K internamente) y, en cambio, en los pleurocárpicos son a menudo prosenquimáticas (y alargadas como en la fig. 11-120 G). La célula apical de las hojitas produce en los musgos acrocárpicos algunas descendientes que se dividen luego por tabiques más o menos perpendiculares entre sí, de modo que se origina un retículo de células isodiamétricas. En los musgos pleurocárpicos, las descendientes

Gametófito con esporófitos (tam. nat.). B Estructura de la hoja. Dos capas de células carentes de plasma, unidas entre si por grandes perforaciones parietales; en medio, pequeñas células alargadas, con doroplastos (300x). - B según K. Mágdefrau. Fig. 1 1 - 1 2 1 : Bryopsida, Bryidae, Leucobryum glaucum. A

•°co°o 4 » Q

l¡bf

w Estructura de la hoja de Polytrichum formosum. Sobre el haz, bandas de células provistas de doroplastos (250x). B Polytrichum juniperinum, sección transversal a través del tallito (120 x). - A: según K. Mágdefrau; B: según Vaisey, C. Hébant. ar corteza externa, h hidroides, i intercelulares, ir corteza interna, I leptoides, z cordón central. Fig. 1 1 - 1 2 2 : Bryidae, Polytrichales. A

de la célula apical se dividen inmediatamente en células rómbicas mediante tabiques oblicuos cuyos ángulos laterales se alargan, con lo que se forma un retículo celular prosenquimático. Las hojas (especialmente las que presentan un tejido parenquimático) a menudo están atravesadas por un nervio medio pluriestratificado (fig. 11-123 J-L). También la cápsula alcanza en las bríidas la máxima diferenciación. El esporogonio consta de un pedículo elástico, la seta (figs. 11-123 E, 11-126), y de la cápsula, que puede ser radiada (fig. 11 -123 E) o dorsiventral (fig. 11 -116 C). al principio cubierta por la caliptra (la parte superior de la embrioteca, figs. 11 -118 B; 11 -123 E, M ) , de la cual se despoja más tarde. El cuello del arquegonio se deseca pronto y queda formando una especie de punta, que termina la caliptra. La caliptra no se compone, pues, de tejidos diploides del esporófito, sino de tejidos haploides del gametófito (fig. 11108 D). La parte superior de la seta, inmediatamente por debajo de la cápsula, constituye la llamada apófisis y es el lugar preferente para la formación de estomas. La cápsula se encuentra atravesada en toda su longitud por la columela, envuelta por el saco esporífero a manera de capa cilindrica (fig. 11-119 A : sz). Columela y saco esporífero se hallan además rodeados por espacios intercelulares (fig. 11-119), que, formados por el anfitecio al llegar a la madurez alcanzan gran desarrollo. Las meiósporas más o menos esféricas, suelen contener numerosos cloroplastos (fig. 11-123 O). La porción apical de la pared capsular constituye el opérculo (figs. 11-119 A : d. 11-123 M). Bajo el borde de este opérculo se diferencia una zona estrecha en las células pa-

Subclase: Bryidae

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Protonema con yemas (20x). B Formación de una yema en el protonema; no se han dibujado los doroplastos en las células superiores (80x). C Primordio de célula apical trígona (85x). D Planta cf (tamaño natural). E Planta 9 con esporófito (tamaño natural). F Grupo de anteridios en sección longitudinal (15x). G Grupo de arquegonios en sección longitudinal (15x). H Sección transversal del tallo con cordón central y tres rastros foliares (40x). J Hoja (4x). K Ápice foliar (25x). L Sección transversal de la parte inferior de una hoja (50x). M Cápsula madura junto con el opérculo y la caliptra (4x). N Perístoma; a la izquierda se ha eliminado el perístoma externo; uno de los tres dientes de este último, recurvado a consecuencia de la sequedad (30x). O Espora (100x). - Según K. Mágdefrau. Fig. 1 1 - 1 2 3 : Bryidae, Bryales, Mnium punctatum. A

rietales de la cápsula, denominada anillo (figs. 11-119 A : a, 11 -124) de contenido mucilaginoso que, al hincharse en la madurez, determina el desprendimiento del mencionado opérculo (la caliptra ya se había caído anteriormente). La cápsula abierta ofrece entonces la forma de una urna, cuyo borde -hasta ese momento cubierto por el o p é r c u l o constituye en la mayor parte de los musgos una boca en general bordeada por dientes, el perístoma (figs. 11-119 A : p, 11-123 N), que falta en los restantes briófitos. La estructura del perístoma presenta una gran diversidad. En unos pocos musgos (pol¡trícales, tetrafidales, fig. 11126 N), los dientes del perístoma constan de series de células enteras. Sin embargo, en todos los demás musgos, el perístoma se forma bajo el opérculo a partir de partes engrosadas de las paredes de las tres capas de células más internas del anfitecio. Su formación puede seguirse en sección transversal (fig. 11-124 B) y longitudinal (fig. 11-124 A) a través de la zona superior de la cápsula esporífera. Las paredes tangenciales situadas entre las capas celulares 1 y 2 se robustecen fuertemente y, de modo particular, las situadas entre las capas 2 y 3 lo hacen con menor intensidad; a continuación se destruyen las paredes radiales y también las partes no engrosadas de las tangenciales en las tres capas, de modo que sólo permanecen las paredes tangenciales engrosadas, las cuales constituyen el perístoma, que en este caso es doble (fig. 11-123 N) y no consta de células enteras sino sólo de las paredes celulares tangenciales que se han conservado. El perístoma externo se compone de dieciséis dientes insertos en el borde interno de la pared capsular y estriados en sentido transversal (fig. 11-123 N); el

perístoma interno (cilios) se aplica íntimamente al externo y está constituido por láminas estrechas y filamentos, estriados transversalmente en su cara interna y que en su parte inferior se sueldan entre sí en una membrana común (figs. 11 - i 23 N, 11 -124 A: ip). Entre cada dos dientes del perístoma externo se disponen dos cilios, correspondientes al perístoma interno (grupo de las Dipiolepideae, opuesto al de las Haplolepidae, con perístoma constituido por una sola corona). Los dientes del perístoma externo realizan movimientos higroscópicos (fig. 8-36, v. 8.4), según el estado de la atmósfera (al secarse se suelen curvar hacia fuera) y determinan, de este modo, el cierre o abertura de la cápsula (fig. 11-123 N) y una diseminación gradual de las esporas encerradas en ella. Los esporogonios inclinados y aquellos que presentan una amplia abertura suelen poseer un perístoma bien desarrollado, mientras que éste, en las especies que presentan un esporogonio erecto y de abertura estrecha, está a menudo reducido (v. fig. 11-125 D). Como es posible inducir esporófitos jóvenes al regenerar un protonema, pueden obtenerse gametófitos diploides, que forman a su vez esporófitos tetraploides. Repitiendo varias veces este proceso se han llegado a obtener gametófitos con 16 dotaciones cromosómicas. De todos modos, el número cromosómico de muchas especies revela que los gametófitos de los musgos poseen a menudo una dotación cromosómica de doble a cuádruple por núcleo celular y que son, por lo tanto, poliploides; también en estos casos, el número cromosómico del esporófito dobla al del gametófito.

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Plántula con una cápsula (10x). B Planta estéril (10x). C Porción de la anterior (50x). D Cápsula abierta (25x). E Protonema (brillante), visto de lado; la flecha señala la dirección de la luz incidente (150x). F El mismo visto desde arriba (150x). G Propágulo del protonema (150x). H Curso de los rayos lumínicos en una célula del protonema. - A, B, D: según W.P. Schimper; C, E-G: según K Mágdefrau; H: según F. Noli. Fig. 1 1 - 1 2 5 : Bryidae, Schistostegales, Schistostega pennata. A

gadas. Tallo acrocárpico, con tejido conductor muy diferenciado (sistema conductor de agua cerrado). Los «rizomas», subterráneos, se distinguen de las partes aéreas del gametófito por la disposición casi radial de los hidroides (conductores de agua) y recuerdan por su estructura a las raíces de una dicotiledónea. Hojitas con haz provisto de bandas celulares longitudinales abundantes en cloroplastos («láminas asimiladoras», fig. 11-122). Orden 1.1: Dawsoniales. Forma vistosos prados de hasta 70 cm de altura en Australia y otras zonas del hemisferio sur. Orden 1.2: Polytrichales. A diferencia de las especies del género anterior, abertura de la cápsula cerrada por una membrana (epifragma). Polytrichum (fig. 11-126 T), con hojas aciculiformes, de hasta 40 cm de altura en el suelo de bosques y turberas. Pogonotum, con protonema persistente. Atrichum undulatum, con hojitas hinchadas y lingüiformes, es un musgo frecuente en el suelo de los bosques. Fig. 1 1 - 1 2 4 : Bryidae. A Fuñaría hygrometrica. Sección longitudinal de la parte superior de la cápsula antes de la abertura (200x). B Mnium punctatum. Sección transversal en la zona del peristoma ( 1 2 0 x ) . - A :

Superorden 2: Dicrananae. El peristoma, en caso de que no haya evolucionado regresivamente, es simple (Haplolepideae) y la forma predominantemente acrocárpica.

según J. Sachs, modif. por K. Mágdefrau; B: según K. Mágdefrau. - ap peristoma externo, ag tejido asimilador, c columela, d punto de dehiscencia, ed epidermis del opérculo, ek epidermis de la cápsula, ip peristoma interno, s células madres de las esporas, w refuerzo del peristoma; l-lll, células del anillo, 1-3 los tres estratos internos del anfitecio.

Orden 2.1: Dicranales. Peristoma compuesto normalmente por 16 dientes bifurcados. Dicranum abunda en el suelo de los bosques, con hojitas falciformes. En Leucobryum, la hoja presenta el nervio casi lleno de dos lipos de células: unas, vivas y verdes, otras muertas y almacenando agua (fig. 11-121). Sobre humus ácido de bosque. También se halla en este grupo Archidium (fig. 11 -126 A), con esporogonio sésil, sin opérculo ni peristoma. La pared capsular se abre irregularmente al descomponerse (cleistocarpia).

Sistemática. La ordenación sistemática de las bríidas, que comprenden unas 15 000 especies, se basa tanto en los caracteres del gametófito como en los del esporófito (en éste se considera sobre todo el peristoma).

Orden 2.2: Fissidentales. Hojitas dísticas con ala posterior; en Europa central con los géneros Fissidens (fig. 11-126 C) y Octodiceras.

Superorden 1: Polytrichanae. Peristoma compuesto todavía por todas las células en forma de herradura o por células fibrosas alar-

Orden 2.3: Pottiales. Células foliares con engrasamientos parietales cónicos en la cara externa («papilas»). Tortula, con un peristoma largo y retorcido (fig. 11 -126 F). Eueladium (v. distribución de los musgos) suele formar almohadillas incrustadas de caliza.

Subclase: Bryidae

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Fig. 1 1 - 1 2 6 : Bryopsida, Bryidae. A Archidium phascoides, planta entera (5x) y cápsula (20x). B Dicranum scoparium, planta de tres años de edad (tamaño natural). C Fissidens bryoides (4x); D hoja de la misma (15x). E-G Tortula muralis (4x); F perístoma (30x); G hoja con pelo incoloro (10x). H Grimmia pulvinata (tamaño natural). J Fuñaría hygrometrica (2x). K Splachnum luteum (tamaño natural). L Rhodobryum roseum (tamaño natural). M Tetraph¡spellucida(2x); N perístoma; O conceptáculo propagulífero (8x). P Climacium dendroides (tamaño natural). Q Hylocomium splendens, planta de cuatro años de edad (1/2x). R Cratoneuron commutatum (1/2x). S Papillaria deppei (1/2x). T Polytrichum commune, con un esporogonio joven

cubierto por la caliptra al lado (1/2x). - Según K. Mágdefrau.

Orden 2.4: ( ¿ r i m m i a l e s . Rupícola predominantemente pulviniforme. Sin los caracteres de los dos órdenes anteriores. Hojitas, p. ej., en Grimmia (fig. 11-126 H) y Rhacomitrium, prolongadas frecuentemente por un pelo incoloro o de ápice transparente. Los superórdenes siguientes se caracterizan por tener un perístoma doble (Diplolepideae). Los representantes del (Super)orden 3: B a r t r a m i a l e s , son de forma acrocárpica. Las cápsulas, p. ej., en Bartramia y Timmia, suelen ser inclinadas, claviformes, asurcadas y casi esféricas. El (Super)orden 4: Funariales está representado por Fuñaría hygrometrica, mundialmente extendida y frecuente en lugares de incendios (fig. 11-126 J). Se trata de un musgo acrocárpico con grandes

hojitas lisas. Splachnum luteum (fig. 11-126 K), como otros congéneres, crece en el estiércol de rumiantes, es dioico y se caracteriza por el vivo colorido de su apófisis esporogonial, disciforme. Las plantas 9 son gruesas, con hojas mayores que las cT, y sus arquegonios están envueltos por un involucro aplicado (extendido en las cf), de modo que forman una yema. Los protonemas presentan ya dimorfismo sexual. En Ephemerum el protonema es persistente. (Super)orden 5: Bryales. Los dientes internos del perístoma, doble, están aquí muy diferenciados (fig. 11-123 N) y hay transiciones entre formas acrocárpicas y pleurocárpicas. así como entre retículos de células foliares parenquimáticas y prosenquimáticas. Duces, o células guía, divididas.

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

A este grupo pertenecen Bryum, Rhodobryum (fig. 11-126 L), con un gran penacho de hojas, los abundantes musgos humícolas del bosque del género Mnium (fig. 11-123) y Mittenia plumula (Australia, Tasmania, Nueva Zelanda), cuyo protonema acumula y refleja la luz. En el Superorden 6: Hvpnanae, predomina la forma pleurocárpica. El retículo de células foliares es prosenquimático. El nervio foliar (cuando existe) es homogéneo (es decir, formado por un mismo tipo de células) y, por tanto, distinto al de las especies de los grupos anteriores. Orden 6.1: Neckerales. El perístoma interno de la cápsula, erecta, suele estar dirigido hacia atrás. Climacium (fig. 11 -126 P), con ramificaciones arboriformes. Papillaria (N), epífita abundante en los trópicos, y géneros emparentados producen «formas colgantes». Fontinalis (v. distribución de los musgos) se ha adaptado a vivir en el agua. Las especies de Macromitrium forman esporas pequeñas en las plantas C? y mayores en las 9 (v. heterosporia). Aquí se ha de incluir también Orthotrichum. Orden 6.2: Hookeriales. El peristoma está reducido; las hojitas poseen grandes células y son planas y anchas; p. ej., Hookeria lucens, sobre el suelo húmedo de bosques. Orden 6.3: Hypnales. El perístoma interno está muy diferenciado. Las largas setas acaban en las cápsulas, generalmente inclinadas. Brachythecium, Hypnum, Hylocomium (fig. 11-126 K), Pleurozium y Plagiothecium, con numerosas especies frecuentes en el suelo de los bosques; a Cratoneuron (M) pertenecen los formadores de toba calcárea. La situación sistemática de los siguientes órdenes es actualmente poco clara. Orden 7: Kuxbaumiales. Protonema longevo, rico en clorofila, que asume gran parte de la nutrición del gametófito y el esporófito. En Buxbaumia, muy regresivo (dimorfismo sexual; fig. 11-116 A-C), puede contribuir poco a la nutrición del esporófito, fisiológicamente independiente y provisto de un tejido asimilador. En Diphyscium, la cápsula esporífera es sésil y se asienta sobre una roseta de hojitas verdes. Orden 8: Tetraphidales. Los cuatro dientes peristomáticos constan de fascículos de hileras celulares. Tetraphis pellucida (fig. 11126 M-O) abunda en la madera podrida.

Orden 9: Schistostegales. La única especie del orden, Schi'stostega pennata (fig. 11-125), se caracteriza por sus hojas secundariamente dísticas, la falta de perístoma y el protonema persistente, que se multiplica por numerosos propágulos. El protonema crece en cavidades rocosas y de tierra y produce células esféricas, a través de las cuales se recoge la luz incidente y se refleja en parte (E, H). Las hojitas del gametófito se insertan transversal y helicoidalmente, pero, al desarrollarse, se disponen verticalmente y en un plano perpendicular a la luz incidente (A, B).

Clase 4: Anthocerotopsida Los antocerotópsidos forman un gametófito taloso, pero se distinguen de las hepáticas, ya estudiadas (clases 1 y 2), en una serie de características. Las células del gametófito carecen de cuerpos oleosos o eleosomas (abundantes en las hepáticas) y sólo tienen un cloroplasto con pirenoides. En el gametófito hay estomas (en la hepática Marchantía sólo hay cavidades respiratorias). Los esporófitos crecen con un meristema intercalar, por lo que su crecimiento no está limitado. La fijación del esporófito en el gametófito (tejido de transferencia) se asemeja al tipo del de los pteridófitos, concretamente al de los psilotópsidos, y no al de los demás musgos. Las cápsulas esponjeras presentan estomas y se abren mediante dos valvas. Los eláteres de los antocerotópsidos se distinguen del de las hepáticas (en los briópsidos no existen) por tener una forma y un origen diferente. Los anteridios tienen desde el principio una situación endógena (en las hepáticas, ai principio exógena, pero luego son incluidos en el tejido del gametófito); también los arquegonios están incluidos en el talo. Los antocerotópsidos forman un grupo pequeño con unas 100 especies que se ha agrupado recientemente en un género único.

Fig. 1 1 - 1 2 7 : Anthocerotopsida, Anthocerotales. A Phaeoceros laevis, talo

con esporangios jóvenes y otros abiertos (2x). B Anthoceros vincentianus, estoma de la cara inferior del talo, cavidad aerífera colonizada por /Vosfoc(270x). C Anthoceros punctatus, sección longitudinal de un esporogonio joven (130x). D Dendroceros crispus, sección longitudinal de un esporogonio casi maduro (80x). E Anthoceros punctatus, divisiones celulares desiguales en el arquesporio (lOOx). F Anthoceros husnoti, sección transversal del esporogonio, con tétrades de esporas y columela; flechas: lugar de dehiscencia de la pared del esporogonio (100x). G Anthoceros pearsoni, estoma del esporogonio (125x). — A: según K. Mágdefrau; B, C, D: según H. Leitgeb; E: según K. von Goebel; F: según K. Müller; G: según D.H. Campbell. - a arquesporio, c columela, e eláteres, f pie del esporogonio, s esporas, sm células madres de las esporas, w pared del esporogonio.

Distribución y m o d o de vida de los briófitos

Orden: Anthocerotales. El gametófito, con la estructura más simple, está constituido por un talo discoidal, lobulado, de varios centímetros de diámetro, que se fija en el suelo por medio de rizoides (fig. 11 -127 A ) ; las células del par é n q u i m a , m u y u n i f o r m e , poseen un solo c l o r o p l a s t o disciforme, grande y con pirenoide, a diferencia de todos los restantes briófitos. La epidermis del lado inferior del talo presenta estomas con dos células oclusivas reniformes; los espacios intercelulares detrás de ellas, sin embargo, están llenos de mucílago y, en general, colonizados por Nostoe (B). N o existen hojas, ni escamas en la cara inferior del talo (escamas ventrales), ni tampoco cuerpos oleosos en las células. La pared de los rizoides es interiormente lisa. Los anteridios y los arquegonios están incluidos en el talo; su desarrollo es endógeno desde el principio. La ovocélula fecundada se divide mediante un tabique transversal en dos células, de las cuales la superior, orientada hacia el cuello del arquegonio, después de otras divisiones, da lugar al esporogonio, y la inferior se transforma en el pie del mismo (haustorio, fig. 11-127 D), hinchado y f i j o al talo por medio de células con aspecto de rizoides. El esporogonio es una cápsula sésil, en forma de cuerno, de uno o algunos centímetros de longitud (fig. 11-127 A ) , que se abre en dos valvas longitudinales, como una silicua. Se caracteriza por una estructura interna muy diferenciada (distinta de la que es propia de los marcantiópsidos). En su eje longitudinal se encuentra una columna de tejido estéril, la columela (C y De), formada por escasas filas de células y cubierta, a modo de caperuza, por un estrato de células esporógenas (arquesporio, a), productoras también de células estériles (eláteres); las células madres de las esporas y las células de los eláteres son hermanas: a cada célula madre de las esporas (o tétrade de esporas, después de la meiosis) corresponde un eláter maduro o una célula estéril todavía capaz de dividirse, cuyas divisiones mitóticas finalmente pueden hacer que el número de eláteres sea mucho mayor que el de esporas; se disponen perpendicularmente al eje longitudinal del esporangio (transversales; E). A l contrario de lo que sucede en todos los demás briófitos, la porción capsular del esporogonio no madura toda de una vez, sino que va siendo prolongada progresivamente por acción de una zona meristemática situada en la base de la cápsula. La pared del esporogonio posee estomas bicelulares (fig. 11-127 G): también contiene cloroplastos en sus células. La familia de las Anthocerotaceae se desarrolla sobre el talo de esporogonios de 1-7 cm de longitud; está representada por dos géneros: Antlwceros (p. ej., A. punctatiis) presenta cavidades mucilaginíferas, que se transparentan como puntos en la parte superior del talo, que está rasgado, y esporas negras densamente espinosas en el esporogonio. Phaeoceros (p. ej., Ph. laevis. en rastrojos no calcáreos) carece de cavidades mucilaginíferas en la parte superior del talo, que es lobulado y está provisto de esporas amarillentas y cubiertas de papilas. El talo de las Notothylaceae, comparado con la familia anterior. es mucho menor (unos pocos milímetros de diámetro). Desgraciadamente faltan por completo testimonios fósiles de la filogenia de los antocerotópsidos. A diferencia de las hepáticas, y coincidiendo con los briópsidos, los antocerotópsidos disponen de verdaderos estomas. Este carácter lo comparten briópsidos y antocerotópsidos con las plantas terrestres superiores. Según los análisis de D N A , es evidente que los antocerotópsidos están más próximos

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que todos los demás musgos a las plantas terrestres verdes, que se aplican a continuación. Distribución y m o d o de vida de los b r i ó f i t o s Los briófitos han conquistado la Tierra y se han asentado en ella con su gran número de especies. Sus adaptaciones a este medio ofrecen un interés especial: su gran resistencia ante la desecación (plantas poiquilohidras, v. 6.10.3.6), la limitación o regulación de la transpiración (p. ej., mediante una cutícula; capas protectoras de gametangios y esporogonios; estomas; formación de almohadillas y céspedes), sus mecanismos para absorber, conservar y conducir el agua, la constitución de formas diversamente adaptadas a la vida terrestre (p. ej., arbúsculos, fig. 11 -126 P, frondas Q, formas colgantes S, afiebradas, ápices R, almohadillas o pulvínulos H, céspedes), su instalación en hábitats apropiados y su adaptación a otros más extremos. La firmeza de los tejidos de los musgos se produce gracias a la presión por hinchamiento y no a la turgencia como en las plantas terrestres superiores. Por eso, si se ponen en agua musgos desecados, recobran su forma anterior. En las especies foliosas, la absorción y pérdida de agua, si prescindimos de unos pocos casos, se produce por toda la superficie de la planta. El sistema de capilares que de ordinario existe entre el tallo y las hojas hace posible que se almacene una cantidad considerable de agua; en algunas hepáticas, esta capacidad resulta aún aumentada por la presencia de «sacos acuíferos» (fig. 11 114 J), hojas imbricadas (supra e infraimbricadas, v. yungermaniópsidos), hojas ventrales, lóbulos y ápices foliares (fig. 11-114 F, H , D) y, en los briópsidos, al crecer f o r m a n d o céspedes densos. Marchantía, Sphagnum y Leucobryum almacenan el agua en unas células especiales (figs. 11-110, 11-120 G, 11-121). La columela de la cápsula de los briópsidos sirve de depósito de nutrientes y agua para las esporas en formación. En ciertos musgos (p. ej.. Fuñaría. Encalypta), la caliptra, ensanchada ventralmente, posibilita ei almacenamiento de agua. La acción equilibradora de los bosques en la economía hídrica del paisaje se basa principalmente en la capacidad que tienen los musgos de fijar cantidades considerables de agua. La economía hídrica de las turberas altas se debe a las precipitaciones y a la gran capacidad de los esfagnos para almacenar agua. El citado sistema capilar les sirve al mismo tiempo a los musgos sobre todo para la conducción externa de agua. Los musgos con cordón central - e n este grupo se incluyen la mayoría de los briópsidos acrocárpicos y algunas hepáticas- llevan el agua absorbida por los rizoides a los hidroides. Este sistema interno para conducir el agua está muy bien desarrollado en las politricanas, en las que también unos verdaderos cordones de los rastros foliares, en conexión con el cordón central, garantizan a las hojas el aprovisionamiento de agua (sistema conductor de agua cerrado). Diseminación de espermatozoides y esporas. Mientras que la fecundación de la ovocélula por los espermatozoides está vinculada al agua en forma de gotas, las esporas son diseminadas por el aire. Su liberación es posible gracias a las diferencias de humedad y a mecanismos de cohesión (p. ej., eláteres; mecanismos de apertura de las cápsulas, v. 8.4). En las especies de Splachnum, la apófisis esporogonial, asombrillada y de vistoso colorido (fig. 11-

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

I26 K ) , facilita la diseminación por insectos de las esporas aglomeradas en bolitas. Algunas especies disponen de órganos asimiladores muy desarrollados. El talo de Marchantía se asemeja ya por su estructura anatómica a la estructura de una hoja de cormófito, incluso por su mecanismo de intercambio de gases, aunque menos efectivo y de estructura distinta. Las hojitas de Polytrichum forman sobre su superficie, al aire libre, láminas que absorben la luz para la fotosíntesis. Donde aparecen verdaderos estomas (en los gametófitos talosos y en el esporófito de los antocerotópsidos, exclusivamente en el esporófito de las hepáticas), estos a menudo han dejado de ser funcionales secundariamente. Originariamente, su misión era favorecer el intercambio de gases y la conducción de agua, como todavía lo sigue siendo en algunos musgos. La mayoría de ellos están al nivel de la epidermis, pero en algunas especies están hundidos profundamente. En la estructura de su distribución coinciden ampliamente los musgos con los antófitos; la distribución mundial de algunas especies (Marchantía polymorpha, Bryum argenteum. Fuñaría hygrometrica) se debe posiblemente al hombre. Dentro de formaciones dominadas por antófitos se encuentran agrupadas en comunidades subordinadas propias (sinusias; v. 14.3.4) y no raramente compitiendo con los liqúenes. Constituyen formaciones propias sólo en el Á r t i c o (tundra) y a veces también en turberas altas. donde la producción de materia de un tapiz cerrado de musgo alcanza su valor m á x i m o con 200-900 g de sustancia seca/rrf y año, lo cual equivale a lo que produce un prado de heno de calidad media. Los musgos alcanzan su mayor distribución, como higrófitos, en zonas de gran humedad: en bosques y turberas. Generalmente las hepáticas precisan de más humedad que los briópsidos. En general, los musgos están menos expuestos a las condiciones extremas, como una gran sequedad, temperatura elevada y fuerte irradiación y soportan una intensidad de luz más baja que los antófitos; por este motivo pueden penetrar profundamente en las cuevas y pueden prosperar en los suelos de bosques y otros hábitats umbríos especialmente en forma de fieltros, céspedes y tapices. La mayor riqueza de formas, con musgos colgantes de metros de longitud (fig. 11-126 S) y epífitos, la tienen los musgos de los trópicos, que crecen especialmente en bosques nebulosos y de montaña. Han producido variados mecanismos para retener el agua capilarmente. Ciertas especies, a menudo sorprendentes, se instalan también sobre las superficies foliares de otras plantas. Estos musgos epífitos no se consideran en parte únicamente como epífitos, sino en piule también como sem i parásitos, pues penetran con sus rizoides en las hojas que los sostienen y toman de ellas agua y sales. Los briópsidos de zonas templadas (a excepción de los epífitos también los musgos terrícolas y saxícolas) muestran a menudo un notable ritmo de crecimiento estacional (fig. 11-126 B. Q). Raras veces son verdes estacionalmente, y la mayoría lo son todo el año (sempervírentes), y conservan las hojas en invierno como las hepáticas. Los briófitos xerofíticos poseen gran capacidad de resistencia a la desecación y frente a las temperaturas elevadas y pueden permanecer largo tiempo rígidos, en estado seco, sin perder la capacidad de revivir (en Tortilla muralis hasta 14 años). En cambio, las esporas son mucho me-

nos resistentes. Musgos expuestos a pleno sol y también a menudo a la sequía forman con frecuencia céspedes bajos y densos pulvínulos (fig. 11-126 H); presentan muchas veces un aspecto gris plateado debido a los largos ápices foliares muertos. Estos «pelos cristalinos» (G) posiblemente protegen de la luz e inhiben la transpiración. El amplio margen foliar, uniestratificado, de Polytrichum piliferum se curva sobre la parte pluriestratificada, provista de láminas asimiladoras, y la protege de la desecación (como hojas enrolladas, v. 4.3.3.2). Respecto a la temperatura, los musgos pueden resistir valores muy extremos. Por un lado, se encuentran en las rocas del piso nival de la alta montaña, así como en el Á r t i c o y en la Antártida, mientras que, por otro lado, viven también en lugares soleados en los que se han medido temperaturas de hasta 70". Experimentalmente, algunos musgos secados al aire pueden resistir un calentamiento a 110 °C durante media hora. Algunas especies se han readaptado a la vida acuática (hidrofitos), con lo que se han atrofiado vías conductoras internas y externas; Fontinalis antipirética y otros musgos acuáticos se han vuelto muy sensibles a la desecación. Los musgos que viven en cataratas y arroyos calcáreos (p. ej., Eucladium verticillatum, Bryumpseudotriquetrum, Cratoneuron commutatum) han contribuido esencialmente en la formación de tobas calcáreas, j u n t o con diversas especies de cianobacterios (Oocardium) y Chara: al absorber el dióxido de carbono del agua, hacen que el bicarbonato disuelto precipite en forma de carbonato calcico, muy poco soluble. Algunos briópsidos crecen (p. ej., Pottia sp.) como halófitos j u n t o al mar y en lugares salados del interior. Como simbiontes Blasia (fig. 11-114 C) y Anthoceros (fig. 11-127 B) tienen en las cavidades del talo la cianofícea Nostoe. Muchas hepáticas presentan regularmente, en sus rizoides o en las células del talo o en las iniciales, hitas de hongos, y es d i f í c i l distinguir cuándo se trata de parasitismo y cuándo se trata de una simbiosis como las de las micorrizas (v. 9.2.3). La hepática Cryptothallus mirabilis, que carece de clorofila y crece bajo el tapiz formado por briópsidos, se alimenta como parásita de hifas fúngicas, mientras que, en cambio, los rizoides de Marchantía y otros musgos pueden ser infectados por hongos parásitos. Ojeada retrospectiva a los briófitos. Los briófitos y las plantas vasculares, que vienen a continuación, y los clorófitos, ya tratados, están relacionados por una serie de características comunes: pigmentos fotos i ntét icos iguales, formación de almidón de los plastidios, presencia de celulosa en las paredes celulares y también coincidencia estructural de las células germinales, móviles. Probablemente se han desarrollado a partir de antecesores análogos a los clorobiontes, concretamente a los estreptófitos. Entre ellos, las carofíceas están más próximas a los musgos por sus espermatozoides asimétricos y biflagelados, así como por diversas características ultraestructurales y bioquímicas, y tal vez también las klebsonnidiofíceas lo están más que las demás algas verdes. Los protonemas de los musgos, que, en formas aisladas, pueden producir directamente gametangios y que son en parte filamentiformes y en parte planas, dan una idea de la transición de talo filamentoso al hístico (parenquimático). •

•

El desarrollo filogenético de los briófitos tuvo lugar en el paso del Silúrico al Devónico paralelamente a los prime-

Subdivisión: Pteridophytina, helechos

ros pteridófitos terrestres. No está clara la conexión de los antocerotópsidos, que se desarrollan muy tempranamente y de forma paralela a las hepáticas y los briópsidos. A ú n se discute si, entre los musgos, estos son los más próximos a las plantas terrestres superiores verdes. En sus formas primitivas, tanto musgos como plantas vasculares habían tomado las estructuras conductoras de agua y asimilados de sus antepasados comunes. L o corroboran las notables coincidencias en cuanto a estructura y función de los hidroides y leptoides de los musgos con las traqueidas (tráqueas) y células cribosas de los pteridófitos y, finalmente, la presencia de arquegonios y estomas en ambos grupos. Los briófitos han seguido un desarrollo en el cual su gametófito (por lo tanto el musgo verde), al igual probablemente que el esporófito, se han visto sometidos a diversas simplificaciones y, al mismo tiempo, a progresiones (reducción progresiva). Así, dentro de los briópsidos se han considerado primitivas formas erectas, acrocárpicas y altas, con un sistema conductor bien desarrollado y semejante a una protostela (politricanas) frente a las formas bajas, ramificadas y pleurocárpicas sin sistema conductor ni nervio central. Asimismo, la presencia de estomas afuncionales apunta hacia una regresión. En cambio, han experimentado un desarrollo continuo la red celular de las hojas (de parenquimática a prosenquimática), el sistema de ramificación (de acrocárpico a pleurocárpico) y la formación de la cápsula (perístoma). Se han encontrado briófitos fósiles esporádicamente desde el Devónico superior: no han aportado mucho al conocimiento de su origen filogenético. Sporogomtes puede ser un elemento de conexión discutible enire los briófitos y los pteridófitos relacionados (psilofitópsidos). Las hepáticas talosas y foliosas, al igual que los primeros briópsidos (Musciles) aparecen en el Carbonífero inglés. Esto apoya la gran antigüedad de los briófitos. Se han descrito musgos, atribuibles a los esfágnidos y bríidos, del Pérmico de Rusia (Pechora. Kuznetsk). Los briópsidos del Carbonífero inferior y del Pérmico poseían nervios centrales en las hojas (también las protosfagnales), mientras que se conocen formas sin ellos sólo a partir del Triásico y de finales del Jurásico. La mayoría de los musgos fósiles, incluso con una proporción creciente de formas pleurocárpicas, proceden del Terciario y se pueden clasificar en los géneros actuales.

Tercera subdivisión: Pteridophytina, helechos Los pteridófitos se han adaptado primariamente a la vida terrestre, como los musgos; sin embargo, sus órganos y tejidos están mucho más diferenciados funcionalmente.

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En la alternancia de generaciones de los pteridófitos recientes domina el esporófito (fig. 11-128 H). Constituye una planta verde independiente y se divide en tallo, hojas y raíces en los licodiópsidos, equisetópsidos y pterópsidos. Los vástagos de los psilofitóspidos, ya extinguidos, solían estar formados todavía por brotes o ramas bifurcadas, afilas y semejantes (telomas, fig. 11-130 A , B). Carecían de verdaderas raíces, como les ocurre a los psilotópsidos actuales. El gametófito haploide en los pteridófitos se denomina protalo (fig. 11-128 A ) ; suele v i v i r unas pocas semanas nada más y alcanza a lo sumo algunos centímetros de diámetro, siendo frecuentemente, por su aspecto, semejante a una sencilla hepática talosa; en los casos típicos - l a s excepciones a la regla son muy diversas-, se compone de un talo verde, sencillo, fijo en el suelo por medio de rizoides unicelulares y tubulosos que nacen en su cara inferior. En dicho protalo se originan en gran númefo anteridios y arquegonios, y la fecundación sólo es posible, como en los briófitos, en el agua, es decir, con los protalos mojados. Después de la fecundación, nace del zigoto la generación diploide, el esporófito (fig. 11-128 H: 3, 4), que presenta en los pteridófitos una configuración completamente distinta y extraordinariamente más diferenciada que en los briófitos. Sólo se parece al de estos en el principio de su desarrollo. El protalo desaparece pronto en la mayoría de las especies (si no tiene lugar la fecundación, puede v i v i r años) y el embrión del esporófito da lugar a un organismo independiente, de ordinario perenne, con raíces, tallo y hojas: la planta del pteridófito en sentido estricto (figs. 11-128 H: 4. 11-148 A . 11-150, 11-152 A ) . Así pues, el esporófito de los pteridófitos es un verdadero cormo. Teoría telomática: los órganos típicos de los connófitos se han originado probablemente a partir de ramas bifurcadas o dicotómicas afilas (telomas: fig. 11-130 A . B) a través de unos procesos fundamentales (procesos elementales de la teoría telomática), es decir, por culminación, planación. concrescencia, reducción e incurvación (fig. 11-129). Por culminación (fig. 11-129 A ) se establece a partir de telomas equivalentes, que todavía componían el vástago de la mayoría de los psilofitópsidos, una diferenciación y una división del trabajo entre ejes principales portadores y ejes laterales. El eje principal, culminante, mantiene un impulso de crecimiento mayor que la rama hermana, sobrepasada por él; dichas ramas se convierten entonces en

Cuadro 11-9: Traqueófitos En el tallo, en las hojas y en las raíces de pteridófitos y espermatófitos existen verdaderos haces conductores (no sólo cordones conductores; v. más atrás), que sirven para transportar sustancias (agua con sustancias minerales, asimilados). Se diferenciaron de los musgos o briófitos, que carecen de tales haces conductores, con el nombre de traqueófitos o plantas vasculares. En los musgos con conducción interna de agua ya hay cordones conductores, que se asemejan al tipo de estructura primitiva de los haces conductores, pero cada cordón conductor está menos diferenciado del tejido circundante, y los ele-

mentos conductores del agua no presentan lignina en sus paredes. Por lo tanto, los elementos conductores de agua de los musgos carecen de paredes rígidas del tipo de las traqueidas y tráqueas de las plantas vasculares. La disposición del haz conductor en el tallo de los traqueófitos se denomina estela. Durante el transcurso de su adaptación a la vida terrestre, la estela se fue estructurando más o menos de acuerdo con su función para el transporte de sustancias y su rigidez (protostela, actinostela, plectostela, polistela. sifonostela, eustela. atactostela, teoría estélica, cuadro 4-3).

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

Fig. 1 1 - 1 2 8 : Pteridophytina, Pteridopsida. A, B Dryopteris filix mas. A Protalo (cara inferior)

con arquegonios ar, anteridios an y rizoides r. B Protalo con un esporófito joven (5x). C-G Desarrollo del esporangio en los helechos (C-E Asplenium, 300x; F, G Polypodium, 200x). C

Primeras divisiones del primordio originado a partir de una célula epidérmica. D División del primordio en un estrato parietal periférico w y una célula central as (arquesporio), que ya ha producido una célula de tapete t. E El arquesporio se ha dividido en células de tapete y tejido esporógeno sp. F Las células parietales w engruesan y forman el anillo; las del tapete desaparecen, y las células madres de las esporas sm forman las tétradas de las esporas. G Esporangio maduro con esporas. H Esquema del desarrollo de un helecho, líneas rojas: fase haploide, líneas negras: fase diploide. 1 espora, 2 protalo con gametangios $ y c?, 3 protalo con esporófito joven, 4 esporófito (muy reducido), con soros esporangiales, 5 esporangio no maduro (muy aumentado), de un soro, 6 esporangio maduro, con tétradas de esporas, 7 esporas. A-B según H. Schenck; C-E: según R. Sadebeck; F-H: según R. Harder. - an anteridio, ar arquegonio, as arquesporio, b primera hoja, r rizoides, s esporas, sg tejido esporógeno, sm células madres de las esporas, t célula del tapete, w raíz, wa capa parietal periférica, células de la pared (anillo), 1-5 tabiques formados sucesivamente I, G gametófito, Sesporófito, R! división reductiva.

unos órganos apendiculares situados lateralmente ( B ) que pueden ir asumiendo la función de asimilar. En la planación, los ejes de los brotes laterales se orientan en un mismo plano (C). Por concrescencia congénita, estos telomas que estaban en un m i s m o plano se convierten en órganos apendiculares planos y foliiformes ( D , G). Así pudieron haberse desarrollado las grandes hojas (macro y megafilos) con frecuencia divididas y provistas además de r a m i f i c a c i ó n dicotómica. También pueden soldarse entre sí telomas tridimensionales, con lo cual surge un grueso eje parenquimático que ya no está atravesado por un solo cordón conductor central (protostela, f i g . 11-130 C), sino que engloba dos o más haces conductores (fig. 11 -129 H - K ) . Así se ve favorecida la resistencia del eje de manera considerable. Por reducción (F, G) se puede imaginar el origen de las hojas pequeñas más o menos aciculiformes y con un solo nervio ( m i c r o f i l o s ) , aunque se discute sobre si, en vez de ser una excrescencia del eje, se

trata de un órgano sui generis, que no puede derivarse de telomas. El proceso de la incurvación puede observarse, p. ej., en los ejes esporangíferos de los equisetos ( L , M ; fig. 11-141 F). Desarrollo del embrión. En los pteridófitos actuales, tras la primera división de la ovocélula fecundada se diferencia ordinariamente, además de un haustorio (pie), un ápice radical, un ápice caulinar y un ápice foliar, que, al crecer. primero todavía con el embrión unido al protalo (figs. 11-128 B, 11-155), se transforman después, respectivamente, en la primera raíz, el tallo y la primera hoja (cotiledón). La posesión de raíces es característica para la mayoría de los pteridófitos. El extremo del eje de la plántula opuesto al «polo caulinar» recibe el nombre de «polo radical», pero sólo en los espermatófitos se desarrolla a partir de él la raíz primaria (fig. 3-1), mientras que, en los pteridófitos, la primera raíz aparece como formación en-

Subdivisión: P t e r i d o p h y t i n a , helechos

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Representación esquemática de los cinco procesos elementales que, según la t e o r í a t e l o m á t i c a , han llevado a la constitución del cormo de las plantas superiores: A, B culminación; C, D planación; E-G reducción; H-K concrescencia (también D, N); L-N incurvación. - A-K: según G. Smith; L-N: modif. según W. Zimmermann. Fig. 1 1 - 1 2 9 :

dógena, de origen caulinar a un lado del eje (fig. 11-155 B: w). Las plántulas de los pteridófitos no son, pues, bipolares como las de los espermatófitos, sino unipolares. Además, en ellas, la raíz embrional ( f i g . 11-128 B: w) muere en seguida y es reemplazada por numerosas raíces laterales, de origen caulinar (homorrizia primaria; v. 4.4.1). Los tres órganos fundamentales crecen, en la mayor parte de los p t e r i d ó f i t o s , m e d i a n t e células apicales (v. 3.1.1.1 y figs. 3-2 A , 3-6 A ) . El tallo ramificado dicotómica o lateralmente (¡pero sin ramas en las axilas foliares!) posee numerosas hojas. Las raíces tienen caliptra ( f i g . 3-6 A ) ; en ellas, las raíces secundarias no se forman a partir del periciclo, sino de la capa cortical más interna (v. 4.4.2.2). Las hojas coinciden en esencia con la estructura anatómica de las hojas de los espermatófitos, al menos las de los helechos más evolucionados. La epidermis de las porciones epigeas está generalmente revestida por una cutícula ( c o n d i c i ó n i m p o r t a n t e para la v i d a a una cierta altura sobre el nivel del suelo) y presenta estomas (v. 3.2.2.1), pero todavía suele contener cloroplastos. Tanto los tallos como las raíces y las hojas están recorridos por haces conductores bien diferenciados, que están constituidos por una parte cribosa y otra leñosa y que aquí aparecen típicamente constituidos por primera vez en el reino vegetal; c o m o elementos conductores de agua hay traqueidas l i g n i f i c a d a s ; muy raramente (p. ej., en Pteridium) existen ya también tráqueas ( f i g . 11-149: t). N o se han f o r m a d o todavía elementos especiales de sostén en los haces conductores, si bien los elementos conductores están reforzados con anillos u otras estructuras ( f i g . 11-149). Aunque también se presentan otros tipos de haces conductores, pre-

d o m i n a n los c o n c é n t r i c o s ( c o n x i l e m a i n t e r n o ) , que pueden presentarse en número de uno o varios. Toda la serie filogenética de los haces conductores, representada en la fig. A del cuadro 4-2, se puede reconocer en los pteridófitos. Por medio de las traqueidas lignificadas se facilita de tal manera la conducción del agua y aumenta tanto la resistencia del vástago, que el pteridófito. en oposición al b r i ó f i t o . puede desarrollarse como planta terrestre muy r a m i f i c a d a , e incluso arborescente. Las paredes celulares de los tejidos conductores y de sostén contienen regularmente lignina. La posesión de raíces asegura, por otro lado, un abastecimiento suficiente de agua, con lo que resulta posible la f o r m a c i ó n de grandes hojas, que suministran los productos de asimilación necesarios para el desarrollo. La conducción de estos productos se realiza en células cribosas alargadas (v. 3.2.4.1). E l engrasamiento secundario, debido a la actividad de un c á m b i u m , sólo se advierte aisladamente en las familias hoy vivientes, y en ellas es débil, pero caracterizaba a determinados grupos de pteridófitos fósiles. Los esporangios con las meiósporas (fig. 11-128 G. H: 6) se producen en las hojas, y únicamente en las clases más primitivas, directamente en el tallo indiferenciado; tales esporangios pueden tener constitución muy variada. Las hojas que llevan los esporangios se llaman esporofilos y de ordinario tienen una forma más sencilla que las asimiladoras (trofofilos) y se reúnen en grupos especiales; estas agrupaciones de esporofilos se pueden denominar «flores» y suelen elevarse sobre el sustrato relativamente a bastante altura, con lo cual se facilita la diseminación de las esporas. Los esporangios encierran el arquesporio con el tejido esporógeno (fig. 11-128 H: 5. E: sg), cuyas células se re-

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

dondean, se separan unas de otras y representan a las células madres de las esporas (generalmente 16); éstas, mediante meiosis, dan lugar, cada una, a cuatro meiósporas haploides a menudo dispuestas en tetraedro. En la periferia del tejido esporígeno se encuentran a menudo células dispuestas en varios estratos sobre la pared del esporangio; estas células proporcionan alimento a las esporas y forman, conjuntamente, el tapete (E: t). Las células de un tapete de secreción secretan su contenido a través de sus paredes. En el tapete plasmodial se disuelven las paredes celulares y se liberan los protoplastos, que se unen formando un periplasmodio. Entonces, éste se sitúa entre las esporas jóvenes, que se disocian de las tétradas, las nutre, participa en la formación de las membranas de dichas esporas (perisporio) y acaba por consumirse (F, G). Esporas: la pared celular se divide en un endosporio, interno, y un exosporio, resistente y externo, sobre el cual se deposita el perisporio, de aspecto distinto. Las esporas carecen casi siempre de clorofila y son de color pardusco a amarillo. En la m a y o r parte de los p t e r i d ó f i t o s (los más p r i m i t i vos), todas las esporas tienen la m i s m a constitución y, cuando germinan, dan origen a un protalo en el cual se f o r m a n j u n t o s anteridios y arquegonios. Pero en algunos casos, los protalos pueden ser dioicos, y la separación de los sexos conduce entonces, en algunos grupos de pteridófitos. al desarrollo de dos formas de meiósporas: megásporas ( = macrósporas), ricas en sustancia de reserva, nacidas de megasporangios ( = macrosporangios) y que al germinar sólo producen protalos femeninos, relativamente grandes, y micrósporas, formadas en m i crosporangios, las cuales o r i g i n a n protalos masculinos, menores ( f i g . 11-137). Con arreglo a lo que acabamos de exponer tendremos que establecer una d i s t i n c i ó n entre estirpes con esporas iguales (isospóreas) y diferentes (heterospóreas), que no puede hacerse extensiva, sin embargo, a la d i v i s i ó n del c o n j u n t o , puesto que se produce del m i s m o m o d o en clases sistemáticamente distintas.

Orden I: Rhyniales, que tenían un cuerpo vegetativo formado por telomas dicótomos desnudos con esporangios todavía terminales. A l género Cooksonia, que se desarrolló entre el Silúrico superior y el Devónico inferior, pertenece la planta terrestre más antigua encontrada hasta ahora. El teloma, de 10 cm de altura y de ramificación dicótoma. estaba atravesado por una protostela y tenía esporangios que eran más largos que anchos. Rhynia (incl. Aglaophyton, antes atribuido a Rhynia), el género que ha dado nombre las rhyniáceas, con dos especies halladas del Devónico medio de Escocia (fig. 11-130 A, B). medía 1 -2 m de altura. AI menos en una especie (fig. 11 -130 B), el esporófito se elevaba sobre un «rizoma» subterráneo de crecimiento horizontal, carente de raíces y provisto de rizoides sin tabiques transversales. Constaba de tallos cilindricos, erectos, con ramificación dicótoma y sin hojas. Los tallos poseían cutícula y estomas de estructura relativamente sencilla (v. 3.2.2.1) y eran evidentemente órganos asimiladores. Así pues, Rhynia era una planta terrestre y formaba poblaciones parecidas ajúncales. El haz conductor se componía de hidroides, como Aglaophyton (Rhynia) major y Horneophyton, o ya en traqueidas, con engrosamientos muy sencillos (anulares y helicoidales; en Rhynia gwynne-vaughanii). Formaba una protostela (fig. A del cuadro 4-3. fig. 11-130 C), en parte ya con metaxilema; en el tejido externo del haz. es decir, en el floema, no había aún células cribosas típicas con campos cribosos. No existía tampoco el engrosamiento secundario. Los esporangios, cilindricos o claviformes y relativamente grandes, se hallaban situados en los extremos o los flancos de los tallos, tenían las paredes constituidas por varios estratos celulares y se abrían por una fisura longitudinal; su contenido consistía en abundantes tétradas de isósporas (fig. 11-130 D,E). En Rhynia gwynne-vaughanii aparecieron las ramificaciones laterales, producidas por culminación; igualmente, los esporangios eran superados a veces (fig. 11 -130 A). En Horneophyton. de aspecto parecido al del género Rhynia. la estructura de los esporangios oblongos, reunidos en grupos de 2-4. recuerda a la del esporogonio de Sphagnum; el tejido esporígeno se aboveda en forma de campana sobre una columela formada por células alargadas; los esporangios se abrían por un poro apical. Debido a la carencia de traqueidas, ni Aglaophyton (Rhynia) major ni Horneophyton se consideran ya plantas vasculares. Las especies del Devónico inferior, extendidas por todo el mundo, del

Clase 1: Psilophytopsida

Orden 2: Zosterophylíales (-ceae), constaban también de ramas dicótomas desnudas, pero sus esporangios, laterales y con una abertura transversal preformada. solían estar unidos formando espigas (fig. 11 -130 H). Se considera el grupo antecesor de los equisetópsidos y se ordena frecuentemente con ellas por este motivo.

Los psilofitópsidos (extinguidos) son el grupo originario de los pteridófitos. Su cuerpo vegetativo se compone de telomas, que, en las familias primitivas, son lisos, mientras que están cubiertos de emergencias en las de posición más elevada. L o s esporangios se presentan en posición apical o lateral en las ramas principales o laterales. Todos los géneros son isospóreos. Todavía carecen de verdaderas raíces y están provistos de rizomas y rizoides. En el tallo sólo se forma una sencilla protostela o actinostela. D o m i n a la isosporia.

En algunos géneros (p. ej., Zosterophyllum) se pudo ver que el gametófito representaba una pequeña planta con ramificación estrellada (fig. 11-130 F), que formaba sobre los esporangióforos arqueados ascendentes sombrillas con arquegonios centrales y anteridios periféricos. El joven esporófito originado tras la fecundación se separaba del gametangióforo y se desarrollaba de manera independiente (fig. 11-130 G. H). Por lo tanto, no es correcto considerar gametófitos a los «rizomas» de las rhyniáceas, pues dichos gametófitos permanecen unidos toda la vida al esporófito como ocurre en los briófitos.

Los psilofitópsidos son las plantas terrestres más antiguas provistas de haces conductores y de estomas. Aparecieron en el tránsito del Silúrico al Devónico (es decir, hace unos 400 millones de años), alcanzaron rápidamente una gran riqueza de formas y se extinguieron ya al comienzo del Devónico superior. Sus representantes morfológicamente más primitivos pertenecían al

Así pues, estos pteridófitos primitivos tenían una alternancia de generaciones anisomorfa y la fuerza de las generaciones era aproximadamente igual. A partir de entonces, la vía filogenética tanto hacia los briófitos (predominio del gametófito) como hacia los pteridófitos derivados (predominio del esporófito) quedó abierta por igual. Como en muchas algas (p. ej., Halicystis-Derbesia. clorófitos), también aquí las diferentes generaciones recibieron al principio

Clase: Lycopodiopsida, licopodios

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Fig. 1 1 - 1 3 0 : Psilophytopsida. A-E Rhyniales, A Rhynia gwynne-vaughanii, reconstrucción (1/4x). B Aglaophyton (Rhynia) major, reconstrucción (1/5x); C-E Rhynia, C sección transversal pulimentada del tallo, con la protostela visible (50x). D Sección pulimentada longitudinal de un esporangio (2x). E Tétrada de esporas (100x). F-H Zosterophyllales. Zosterophyllum rhenanum, reconstrucción (1/2x). F Gametófito (= Sciadophyton). G, H Es-

porófito, G joven, en conexión con el gametangióforo, H adulto con esporangios.-A-B: según Edwards; C-E: según R. Kidston y W.H. Lang; F, G: según R. Kráusel y H. Weyland. - a corteza externa, e epidermis, i corteza interna, p floema, x xilema.

distintos nombres genéricos antes de que se reconociera su pertenencia a un único y mismo ciclo vital. Así Taeniocrada corresponde al gametófito estéril de la generación esporofítica de Zosterophyllum, como Sciadophyton corresponde al gametófito fértil del mismo (fig. 11-130 F). Lyonophyton, con tallos rastreros y redondos, cordón conductor central que conduce a los hidroides, y game tangió foros erectos, ensanchados como platos, representaba probablemente la generación gametofítica de Aglaophyton major (fig. 11-130 B). Aquí podía reconocerse incluso la estructura del anteridio con las células espermatógenas. Más que el orden anterior se desarrollaron las especies que existieron entre el Devónico medio y superior del Orden 3: Trimerophylales (-ceae). Formadas por ejes principales extendidos (simpódicos) con ejes laterales aquí dicótomos o trifurcados y con esporangios terminales y dispuestos en grupo. El orden se interpreta como grupo genealógico de las «progimnospermas» (fig. 11-288). Dawsonites, al contrario que Trimerophyton, tenía los esporangios dirigidos hacia fuera y sobre ejes curvos. Psilophyton ornatum presentaba en sus ejes excrescencias (fig. 11-131 A) y condujo, por ello, a los licopodiópsidos.

C o m o plantas terrestres primitivas, los psilofitópsidos constituyen el grupo inicial del cual derivan filogenéticamente los restantes pteridófitos y tal vez incluso hasta las mismas gimnospermas.

Clase 2: Lycopodiopsida, licopodios El esporófito, de ramificación a menudo dicótoma, presenta hojas indivisas, pequeñas o estrechas (= microfilos), dispuestas helicoidalmente la mayoría de las veces. A excepción de algunas formas fósiles extinguidas, los esporangios aparecen solitarios y en posición adaxial sobre o j u n t o a la base de las hojas (esporofilos), que muy a menudo están unidas formando grupos terminales de esporofilos («flores»). Según la teoría telomática, la disposición foliar de los esporangios puede haberse originado tal como aparece en la fig. 11 -133. La heterosporia está muy extendida j u n t o con la isosporia. Los espermatozoides ra-

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Fig. 1 1 - 1 3 2 : Lycopodiopsida, P r o t o l e p i d o d e n d r a l e s . A Drepanophycus spinaeformis, del Devónico inferior (1/4x). B Protolepidoden-

dron scharyanum, del Devónico medio (1/4x). - A: según H.J. Schweitzer; Fig. 1 1 - 1 3 1 : A Psilophytopsida. Psilophyton, rama portadora de esporangios (3/4x). B Lycopodiopsida. Asteroxylon mackiei, sección

B: según R. Kráuse! y H. Weyland.

transversal pulimentada de la actinostela; oscuro: xilema, claro: floema (10x). C El mismo, reconstrucción (1/3x).—A: según Hueber; B y C: según R. Kidston y W.H. Lang.

Los representantes del

ramente son pluriflagelados (Isoetes), suelen ser biflagelados y se diferencian en esto de todos los demás pteridófitos. El origen de los licodiópsidos se busca en psilófitos (zosterofilales) simples, provistos de apéndices y grupos terminales de esporofilos.

Orden 3: Lycopodiales. el predominante de los órdenes recientes, generalmente incluyen una sola familia (Lycopodiaceae). Contiene vegetales herbáceos sempervirentes (400 especies; sólo 9 en Europa central) con hojas densamente agrupadas, más o menos aciculares. Como en el orden precedente, no hay engrosamiento secundario de los vástagos.

Orden 1: Asteroxylales (-ceae). Las ramas estaban cubiertas de emergencias aciculares o espinosas dispuestas con mayor o menor densidad, lo que daba a la planta una apariencia parecida a la del licopodio. Los tallos Asteroxylon mackiei, que se encuentran junto con Rhynia en el Devónico medio de Escocia, presentan una estela estrellada en sección transversal (actinostela. fig. A del cuadro 4-3. fig. 11-131 B). Los brazos de la estela se continuaban por cordones laterales divergentes que llegaban hasta la base de las emergencias aciculares, las cuales, sin embargo, carecían de haces conductores. El xilema de la estela constaba de traqueidas anilladas y heiicadas. Los esporangios se insertaban directamente sobre el tallo o estaban unidos a las emergencias.

En Lycopodium (fig. 11-134). el vástago, bifurcado, parece monopódico (v. 4.2.5) por culminación de un brote. El tallo es ampliamente rastrero y presenta en su parte inferior raíces con ramificación dicótoma que crecen también con un grupo de células iniciales. Las hojas, pequeñas y alesnadas, se disponen esencialmente de modo helicoidal (fig. 11-134) y poseen un nervio central no ramificado e igual en general a los microfilos de las asteroxilales.

Los representantes extinguidos del Orden 2: P r o t o l e p i d o d e n d r a l e s desarrollaron ya sus esporangios sobre las hojas o cerca de ellas. Por su forma se parecían a las licopodiales recientes, a pesar de la disposición más laxa de las hojas. Las dos familias más importantes, las Drepanophycaceae y las Protolepidodendraceae. proceden del Devónico inferior y medio. No está claro el parentesco de Drepanophycus (fig. 11 -132 A ) (relaciones con las zosterofiláceas); frente a su aspecto más primitivo, los esporangios se hallaban no sobre la superficie de las hojas, sino entre ellas, sobre cortos pedículos provistos de haces conductores. Las hojas de Protolepicloclendron (B) todavía no tenían el ápice bifurcado; los esporangios estaban sobre estructuras semejantes a hojas (esporofilos; a veces también vástagos con ramificación dicótoma).

Transición de la posición t e r m i n a l de los esporangios de los psilofitópsidos (A) a la epifila, propia de los licopodiópsidos (D). - Según W.Zimmermann. Fig. 1 1 - 1 3 3 :

Clase: Lycopodiopsida, licopodios

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El mesofilo de L. clavatum es sencillo; sólo en contadas especies se puede distinguir ya una diferenciación en parénquima en empalizada y parénquima esponjoso. La epidermis foliar no presenta cloroplastos. Como pasa siempre en los casos de dicotomía, la ramificación de los ejes no está en relación con las hojas.

nado, en el que se hallan numerosas meiósporas, todas del mismo tamaño (isósporas) (J, K). Del borde de los esporofilos penden lóbulos membranosos que, como «indusio», protegen el esporangio inferior vecino.

El haz conductor es una plectostela m u y dividida que puede derivarse de una actinostela (v. f i g . A del cuadro 4-3) con células cribosas en el floema que presentan campos cribosos en las paredes longitudinales, pero todavía no poseen auténticas placas cribosas. En la sección transversal del tallo, esta plectostela aparece rodeada hacia fuera por una vaina de células no lignificadas, cuya capa más externa contiene almidón; sigue una endodermis de uno a dos estratos, con lignina en las delgadas paredes celulares; la endodermis, en este caso, como en todos los pteridófitos, es la capa más interna de la corteza. La corteza externa consta de células esclerenquimáticas muy lignificadas (fig. 11-134 L ) .

La pared del esporangio se compone de varios estratos celulares externos; a ellos se une hacia dentro un tapete de secreción. El esporangio se abre en dos valvas por medio de una cisura longitudinal que parte del ápice, a lo largo de una línea que puede percibirse ya en la estructura anatómica de las células. Las esporas permanecen unidas, forman tétradas, hasta su madurez; su exosporio, formado por varias capas, muestra líneas reticuladas de engrasamiento (fig. 11-134 J, K ) . En la naturaleza sólo germinan después de pasados 6 o 7 años y producen, en un principio, a expensas de sus propias reservas, un embrión de cinco células (fig. 11-135 A ) , y éste, después de un período de reposo, prosigue su desarrollo únicamente cuando penetran en sus células basales filamentos fúngicos, para formar una especie de micorrizas (B: p).

Una parte de las ramas es negativamente gravitrópica. A menudo, por encima de una región más pobre en hojas, los esporofilos se disponen en densas agrupaciones espiciformes (flores) (fig. 11 -134 G). El ápice caulinar se consume en su formación, de modo que el grupo de esporofilos constituye el extremo del tallo. Los esporofilos ( H ) tienen la forma de escamas amplias y llevan en la base de su haz o cara superior un esporangio grande, deprimido y arriño-

Los protalos (figs. 11-134 E, F; 11-135) viven subterráneos y constituyen tuberculitos blanquecinos, saprofitos; son cuerpos de forma variada según las especies, con lóbulos prominentes, hasta de unos 2 cm de diámetro y provistos de largos rizoides tubulares, encargados de captar el agua. Los hongos micorrizógenos (fig. 11-135 B. C), que

Anteridio, todavía cerrado, sección longitudinal (75x). B Espermatozoides (400x). C Arquegonio joven, todavía cerrado, D abierto y maduro para ser fecundado (75x). E Protalo viejo (2x). F Protalo con planta joven (3/4x). 6 Planta con grupo (estróbilo) de esporofilos (1/3x). H Esporofilo con esporangio abierto (8x). J, K Esporas en dos posiciones (400x). L Sección transversal a través del tallo (lOOx). — A-F: según H. Bruchmann; G-H: según H. Schenck. - b base foliar con cavidad h, e epidermis, en endodermis, h cavidad, p floema, r corteza, s vaina amilácea, x xilema. Fig. 1 1 - 1 3 4 : Lycopodiopsida, Lycopodiales, Lycopodium clavatum. A

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viven en las capas celulares periféricas, desempeñan, sin duda, un papel importante en su nutrición. En condiciones naturales, la madurez sexual no se presenta hasta transcurridos de 12 a 15 años, debiendo comprender la vida total de los protalos unos 20 años. En cambio, en cultivo puro artificial, en ausencia de bacterios, todo el desarrollo se realiza en pocos meses. En algunas especies, los protalos sobresalen del suelo por su parte superior y allí toman color verde. Los protalos son monoicos, y llevan generalmente hacia su parte apical numerosos órganos sexuales (figs. 11 -134 A - D , 11 -135 C: ag). Los anteridios (a) están un poco hundidos en el tejido y son pluricelulares; cada una de sus células, exceptuadas las parietales, produce un espermatozoide (fig. 11-134 B ) oval, que tiene debajo de

su ápice sólo dos flagelos. Los arquegonios (figs. 11-134 C, D, 11-135 C: ag), igualmente hundidos, poseen de ordinario numerosas células del canal del cuello (hasta 20. aunque pueden reducirse a una); las células supremas de la pared son desviadas en la dehiscencia. De la ovocélula fecundada surge, tras varias divisiones celulares, un embrión, cuyo suspensor (e) lo introduce hacia el tejido del protalo. La fig. 11 -135 E muestra el desarrollo de un haustorio, que absorbe el alimento del protalo, y de la primera hoja, que persiste en forma de escama (ba). La primera raíz tiene un aspecto caulógeno. En Lycopodium. los esporofilos se agrupan en espigas que se elevan sobre cortas ramas laterales; en Huperzia, trofofilos y esporofilos se forman alternativamente siguiendo el ritmo anual sobre vástagos erguidos y bifurcados. Diphasium posee espigas de esporofilos como Lycopodium. pero sus vástagos son planos, dorsiventrales, con hojas escuamiformes. Las especies de Lycopodites, del Devónico superior, se parecían ya mucho a los representantes actuales de la familia. Así pues, la f o r m a de los licopodiópsidos se ha mantenido sin cambios a lo largo de más de 300 millones de años. Mientras que hasta ahora predominaba la isosporia. los siguientes órdenes han progresado hacia la heterosporia. En las axilas de las hojas se encuentra una pequeña excrescencia lingüiforme: la lígula (fig. 11-136 C). Orden 4: Selaginellales. Por su hábito, las especies herbáceas de Selaginella se parecen un poco a los musgos. Sin embargo, por sus características generativas y anatómicas son verdaderos pteridófitos y, por lo tanto, también verdaderos cormófitos. En Europa, este género sólo está representado por unas cuantas especies, pero en los trópicos posee unas 700. Hábito: Selaginella tiene en parte los tallos tendidos, en parte erguidos, pero en todos los casos muy ramificados, con dicotomía; unas veces forman céspedes y otras trepan por la maleza con tallos de varios metros de longitud.

Desarrollo del protalo. A Espora en germinación, incolora, quinquecelular con membrana sh, célula rizoidal r, célula basal b, célula apical s (580x). B Plántula joven, con las células inferiores habitadas por un hongo endófito p; la célula apical se ha dividido en tres células meristemáticas apicales (s,, s,, s,) (470x). C-E Diphasium, D. complanatum. C Protalo maduro con anteridios a, arquegonios ag y células fungíferas (en negro) (24x). D-E Desarrollo del embrión. D Embrión con las primeras divisiones; la pared basal 1 separa el primordio del embrióforo e del del cuerpo embrionario; los tabiques transversales 2 y 3 (el último en el plano de corte), así como el tabique transversal 4, proporcionan dos estratos tetracelulares, de los cuales el situado entre 1 y 4 produce el haustorio y el inferior, la parte del vástago. E Fase intermedia (112x). - Según H. Bruchmann. - a anteridio, ag arquegonio, b célula basal, ba, primordio foliar, e embrióforo, p hongo, r célula rizoidal, s célula apical, célula del meristema apical, sh membrana de la espora, ss ápice del tallo. Fig. 1 1 - 1 3 5 : Lycopodiales, A, B Lycopodium, L. annotinum.

El tallo se halla cubierto de hojas escuamiformes dispuestas en cuatro series, helicoidales o con mayor frecuencia decusadas, generalmente dorsiventrales, con dos series de hojas pequeñas en su parte superior, y otras dos series de hojas mayores, opuestas a las primeras, en su porción inferior (figs. 4-67 B, 11-136 A ; anisofilia, v. p. 193). Las hojas tienen un solo nervio medio no ramificado y raramente poseen, además de parénquima esponj o s o , también parénquima en empalizada; en algunas especies, las células del mesofilo contienen un solo cloroplasto grande, cupuliforme. Las hojas de Selaginella presentan en la base de su cara s u p e r i o r una pequeña escama membranosa que carece de clorofila y sale de la epidermis: la lígula (fig. 11 -136 C), que como órgano captador de agua facilita la rápida absorción de las precipitaciones por los brotes foliosos y, en algunas especies, empalma con el haz conductor por medio de traqueidas. En las bifurcaciones del tallo se originan de manera exógena. en muchas especies, unas ramas cilindricas, alargadas, pero incoloras y afilas, los rizóforos (fig. 11-136 A : w ) , que crecen hacia abajo, se dividen por dicotomía y en cuyo extremo libre nacen endógenamente fascículos de raíces. En condiciones apropiadas, los rizóforos pueden dar lugar a hojas, como los tallos. La disposición de los haces conductores oscila entre la protostela central, la

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Fig. 1 1 - 1 3 6 : Lycopodiopsida, Selagiriellales, Selaginella. A 5. helvetica, planta con un estróbilo de esporofilos (2x). B 5. kraussiana, megáspora con la plántula (1 Ox). C 5. lyallii, sección longitudinal de la base foliar (250x). D 5. selaginoides, sección longitudinal del estróbilo con megasporangios

(abajo) y microsporangios (arriba): en los esporangios cortados según el plano mediano se percibe la lígula, situada en el esporofilo, más arriba del punto de inserción del esporangio (6x). - A: según C. Luerssen; B: según G.W. Bischoff; C: según Harvey-Gibson; D: según F. Oberwinkler. - b base de la hoja, e epidermis del tallo, I lígula, s estróbilo de esporofilos, t traqueidas, w rizóforos.

distela y la sifonostela; no existe engrasamiento secundario; m u y raramente se presentan ya tráqueas con engrasamientos escalariformes. La endodermis del tallo (p. ej., en S. kraussiana) consta de células tubulares, separadas entre sí y provistas de bandas de Caspary (trabéculas). Las Selaginellaceae (una sola familia) se caracterizan por su heterosporia y por tener protalos muy reducidos. Los grupos o estróbilos terminales de esporofilos («flores»; flg. 11 -136 A , D), son sencillos o ramificados, tetrágonos y radiados o, en otras especies, dorsiventrales. Cada esporofilo lleva un esporangio nada más, que nace de la axila de la hoja. D i c h o esporangio contiene grandes niegásporas o pequeñas micrósporas; los que contienen las primeras, los megasporangios, se hallan separados de los que encierran las segundas, los microsporangios (fig. 11 137A, B), aunque unos y otros se encuentran a la vez en cada estróbilo de esporofilos (fig. 11 -136 D). La determinación del sexo se realiza por vía modificativa en la diplofase (determinación diplomodifícatoria del sexo). En los megasporangios se atrofian todas las células madres de las esporas menos una, que es la que, mediante división reductiva, proporciona las cuatro megásporas ( 9 ) grandes, determinadas en sentido femenino y provistas de paredes

convexas (fig. 11-137 A ) . En los microsporangios se forman. también mediante meiosis. numerosas micrósporas (CT) (fig. 11-137 B). La pared de los esporangios está consliluida por tres estratos celulares (el intermedio es muy delgado en el esporangio maduro); el más interno de estos, la capa celular del tapete (fig. 11 -137 A: t). nutre las esporas sin desaparecer (tapete de secreción). La dehiscencia de los esporangios se verifica por un mecanismo de cohesión, según una línea preexistente, y las esporas son lanzadas al exterior. Gametófito: las micrósporas germinan ya en el interior del microsporangio. Para ello se dividen en dos células: una pequeña, lenticular (fig. 11-137 C: p), y otra grande, que a su vez se divide por tabicaciones sucesivas en 8 células estériles parietales y en 2 o 4 células centrales (C). Todas estas células constituyen el protalo masculino, que se encuentra siempre encerrado dentro de la espora. Sólo la celulita lenticular puede ser considerada como vegetativa y se interpreta como célula rizoidal no funcional: todas las demás constituyen probablemente un solo anteridio, de cuyas células centrales, envueltas por las células de la pared (a), se producen, por divisiones sucesivas, un cierto número de espermátidas (D-F: s), que se redondean. Las células parietales disuelven pronto sus membranas y cons-

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Fig. 1 1 - 1 3 7 : Lycopodiopsida, A, B Selaginella inaequallfolia. A Megasporangio con una sola t é t r a d a de megásporas y células madres de las esporas atrofiadas (70x). B Microsporangio con t é t r a d a s de micrósporas. C-G S. stolonifera (640x). Germinación de las micrósporas, fases sucesivas;

célula del protalo (p), que debe considerarse como rizoidal; C, D, F vista lateral, E dorsal. En G, la célula protálica no se ve y las parietales están destruidas. H 5. cuspidata, espermatozoides (780x). J-K 5. martensü. J Megáspora abierta, protalo con 3 protuberancias rizoidales y varios arquegonios; visto desde arriba (112x). K Sección longitudinal, 2 arquegonios con los embriones desarrollándose, embrióforo (e), haustorio (h), rizóforo (w), hojas embrionarias (k) con lígula (150x). L Esquema del desarrollo de Selaginella-, líneas rojas: fase haploide, lineas negras o todo negro: fase diploide; 1 meiósporas; 2 lo mismo tras la formación del protalo; 3 megáspora y protalo con esporófito germinado. 4 esporófito (S); 5 esporangios; 6 meiósporas después de ser soltadas. - A-B: según J. Sachs, modif.; C-H: según W.C. Belajeff; J, K: según H. Bruchmann; L: según R. Harder. - a células parietales del anteridio, e embrióforo, h haustorio, k hojas germinales, p célula del protalo, s células espermatógenas, t tapete, w rizóforo, G gametófito, R! división reductíva, S esporófito.

tituyen una capa mucilaginosa en la que se alojan las esperniátidas (F, G); queda persistente, en cambio, la celulita protálica (F: p). Hasta aquí todo el protalo masculino se encuentra todavía envuelto por la membrana de la micróspora, pero, Finalmente, se rompe ésta y los gámetas procedentes de las espermátidas quedan en libertad como espermatozoides débilmente encorvados, mazudos y provistos en su e x t r e m o delgado de dos laraos flagelos (H). Los protalos femeninos, no tan reducidos, se forman en las megásporas (fig. 11-137 J). Su desarrollo es un poco distinto según las especies. El núcleo de la espora se divide libremente en numerosos núcleos hijos, que se distribuyen en el plasma parietal del ápice de la espora y se envuelven en sendas membranas; se continúa después la división celular hacia la base. Así acaba por llenarse poco a poco desde arriba hacia abajo principalmente la espora

con grandes células protálicas; pero, al mismo tiempo, empieza a producirse también, en el mismo sentido, la división sucesiva de estas células y se constituye un tejido de células pequeñas. En la parte superior de este protalo se producen unos pocos arquegonios. La pared de la megáspora se abre sobre sus tres aristas (fig. 11 -137 J); el protalo incoloro y de células pequeñas emerge un poco y forma, sobre 3 protuberancias hísticas, algunos rizoides que sirven para absorber el agua. A continuación se produce la fecundación de uno o más arquegonios. El zigoto se divide por su primera pared en un suspensor (embrióforo, K) que se curva hacia el arquegonio y en un verdadero embrión, que, para liberarse del protalo, tiene que curvarse hacia fuera (K: e); después queda incluido en el megaprotalo que nuevamente se encuentra dentro de la megáspora. La mayoría de las especies de Selaginella viven tapizando el suelo en las selvas tropicales húmedas. Sólo unas pocas especies se han adaptado a ambientes secos, como S. lepi-

Clase: Lycopodiopsida, licopodios

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reconstrucción (1/80x), B Pulvinulos foliares (2,5x). C-E Lepidodendron. C reconstrucción (1/200x). D Pulvinulos foliares (tamaño natural). E Cono de esporofilos (tamaño natural). - A-C, E: según K. Mágdefrau; D según Stur. Fig. 1 1 - 1 3 8 : Lycopodiopsida, Lepidodendrales. A, B Sigillaria, A

dophylla, de América central, cuyos vástagos dispuestos en roseta se arrollan en tiempo seco (falsa «rosa de Jericó»). Las especies de Selaginellites, herbáceas semejantes a Selaginella, son del Carbonífero y ya eran heterospóreas. Hace 300 millones de años tenían ya el aspecto de las actuales especies de Selaginella. Orden 5: Lepidodendrales (Lepidófitos). Las lepidodendrales arbóreas alcanzaban hasta 40 m de altura y 5 m de grueso (fig. 11-138). Tuvieron su máximo desarrollo durante el Carbonífero (fig. 11-163) y han tenido una participación importante en la formación de la hulla. Sus hojas lineares, del tipo de los microfilos (pueden alcanzar, sin embargo, 1 m ) , ordenadas helicoidalmente. tenían los estomas dispuestos en dos surcos longitudinales situados en el envés. Después de su caída dejaban en la superficie del tronco cicatrices características y pulvinulos foliares (fig. 11-138 B. D). La fijación de estos árboles se verificaba por medio de rizóforos ( A , C). ramificados repetidamente por dicotomía y dotados de engrosamiento secundario, que corrían casi superficiales (suelo pantanoso); en ellos se originaban de modo exógeno gran número de raíces, relativamente débiles, de estructura particular (los llamados apéndices), que luego se desprendían y dejaban cicatrices en gran cantidad, por lo que los rizóforos fueron llamados estigmarios.

Las hojas eran recorridas por un haz conductor simple, raras veces bifurcado, y no tenían todavía tejido en empalizada. La señales que se reconocen en las cicatrices foliares en número de uno (fig. 11 -138 B) o dos pares (D) indican el punto de salida de cordones de tejido lagunar que servían para la aireación y transcurrían paralelos a los rastros foliares en la corteza primaria. Los tallos poseían sifonostela (fig. 11 -139 A); su floema, de membrana fina, estaba todavía poco diferenciado. Un anillo de cámbium no muy activo formaba nuevos tejidos que daban lugar a un engrosamiento secundario: las traqueidas escalariformes del leño secundario (con los engrasamientos constituidos de modo algo especial) presentaban un diámetro muy constante y el conjunto de ellas y de los radios medulares unistratos. que a veces ya se hallaban presentes, hace pensar en el leño de las coniferas actuales (aunque sin poros areolados y, como en casi todas las plantas que vivían en el hemisferio Norte durante el Carbonífero, sin anillos anuales). Ciertamente, todo el leño secundario debía de tener escasa importancia para la estabilidad del árbol y la conducción de agua en el mismo. Los troncos contaban ya con un meristema equivalente al cámbium suberógeno. que secretaba, especialmente hacia dentro, numerosos estratos celulares, de tal manera que se constituía una corteza extraordinariamente gruesa en relación con el diámetro del leño (en Lepidodendron. hasta el 99 % del corte transversal, fig. 11-139 A); dicha corteza estaba principalmente constituida por tejido de sostén, pero además debía tomar parte en el aprovechamiento del agua por medio de las lígulas, que todavía se conservaban durante algún tiempo después de la caída de la hoja. Los troncos de las Sigillariaceae. las sigilariáceas arbóreas (fig. 11-138 A), estaban cubiertos de series longitudinales de pulvínu-

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Fig. 1 1 - 1 3 9 : Lycopodiopsida, Lepidodendrales. A Lepidodendron. Esquema de la sección transversal del tallo. B Bothrostrobus mundus. Sección pulimentada de una megáspora con el protalo (35x). C Lepidocarpon lomaxi. Sección longitudinal de un megasporangio ( 8 x ) . - A : según M. Hirmer; B: según McLean; C: según D.H. Scott. - ap peridermis externa, ar corteza primaria externa, b pulvínulo foliar, h envoltura o involucro, ip peridermis interna, ir corteza primaria interna, m medula, p floema, pt protalo, s pared de la espora, sp pared del esporangio, x xilema.

los foliares más o menos hexagonales (B) (al producirse el engrasamiento secundario aumentaban de tamaño por dilatación). Sus hojas, sencillas, hasta de l m de longitud y 10 cm de anchura, se disponían a modo de penacho en el extremo del tallo columniforme, sencillo o apenas bifurcado. De la parte inferior de la copa pendían de muy cortas ramas laterales los grandes estróbilos de esporofilos. En las Lepidodendraceae, las lepidodendráceas arbóreas (fig. 11-138 C), las hojas, dispuestas en hélice y de una longitud hasta de algunos decímetros, se hallaban sobre pulvínulos foliares rómbicos (D). Sus troncos se ramificaban mucho dicotómicamente y presentaban en las ramas estróbilos terminales de esporofilos, externamente parecidos a pifias de conifera, de hasta 34 m de longitud (C, E), en los que los esporofilos, muy numerosos, escuamiformes y ordenados en disposición helicoidal imbricada, se recubrían entre sí, protegiendo los esporangios. Los lepidodendros eran casi sin excepción heterospóreos y en ciertos casos presentaban una sola megáspora, que podía alcanzar hasta 6 mm de diámetro, en cada megasporangio; en ciertas especies (Lepidostrobus niajor). ésta estaba en parte soldada con la pared del esporangio, de manera que el protalo debía desarrollarse en el interior de este último. Los protalos eran semejantes a los de las selagineláceas (fig. 11-139 B). Algunas formas del Carbonífero (Miadesmia, herbácea de las selaginelales; Lepidocarpon, arbóreo de las lepidodendrales) son de un gran interés, porque poseían formaciones parecidas a las semillas, y por este m o t i v o se pueden reunir en un grupo, el de las «Lepidospermae», a pesar de que sean bastante distintas unas de otras. El megasporol ilo de estas lepidospermas se disponía como una envoltura alrededor del esporangio (fig. 11-139 C: h); esta envoltura estaba abierta en el ápice, por donde podía recibir las micrósporas, que penetraban en ella. Luego, de manera no conocida todavía, se realizaba la fecundación del protalo (pt), formado en la única megáspora del megasporangio. El órgano entero persistía así sobre la planta madre y se desarrollaba sobre la misma conviniéndose en semilla, cuya cubierta estaba formada no sólo por la pared del megasporangio. sino también por la envoltura. Los megasporofilos se disponían formando a modo de estróbilos, de manera que se producían pinas o conos de semillas parecidos a los de las gimnospermas actuales. El Orden 6: I s o c i a l e s está representado en la actualidad por la familia Isoetaceae, con dos géneros. Las 60 especies, aproximadamente, de Isoeíes (fig. 11 -140) son hierbas pe-

rennes, unas sumergidas y otras habitantes de suelos húmedos, con el eje tuberoso y deprimido, rara vez dividido por dicotomía, que pueden alcanzar edades muy avanzadas. En el eje se encuentran 2 o 3 surcos longitudinales de los que parten hacia abajo series de raíces dicotómicamente divididas, y hacia arriba una espesa roseta de hojas largas (¡en determinadas especies alcanzan hasta 1 m de longitud!). Las hojas, recorridas por 4 canales aeríferos, presentan en el haz de su base, ensanchada, una excavación oblonga («fóvea»). La mayor parte de estas hojas son esporofilos, cada uno de ellos provisto de un esporangio alojado en la fóvea; únicamente son estériles las hojas más internas de la roseta, pero morfológicamente son iguales los esporofilos y las hojas ordinarias. Por encima de la fóvea se encuentra la lígula, una membrana triangular con la base de inserción escotada (fig. 11-140 B, C). En las hojas externas de la roseta se forman megasporangios con muchas megásporas y, en las hojas siguientes, más jóvenes, microsporangios siempre con numerosas micrósporas. La pared de los esporangios está limitada interiormente por un tapete de secreción. Los protalos están muy reducidos exteriormente y se forman en la micróspora (Cf) o en la megáspora (9). Durante su desarrollo inicial, los protalos C? muestran una semejanza notable con los de las esporas de Lycopodium (fig. 11 -135 A). En general se parecen a los microprotalos de Selaginella, pero liberan sólo 4 espermatozoides arrollados helicoidalmente y provistos de un fascículo deflagelosen su extremo anterior. También el protalo 9 (fig. 11 -140 O: aquí el conocido género Stylites) se forma como en Selaginella y llena toda la megáspora. Produce unos pocos arquegonios en el punto donde se desgarra la pared de la espora. El embrión que se desarrolla en el megaprotalo y en la megáspora carece de suspensor. Filogenia: En el otro género actual, filogenéticamente más primitivo todavía, Stylites (dos especies en Perú), el tronco, cubierto de cicatrices foliares, es algo más elevado (15 cm), tiene sólo un surco radical y presenta mayor tendencia a la ramificación dicótoma. Los representantes extinguidos de las isoetales (incluidos en las familias Pleuromeiaceae y Nathorstianaceae) alcanzaban dimensiones mucho mayores que las especies actuales. Ya las tenía, aunque no tanto, Nathorstiana, del Cretácico inferior, y, en grado mucho más acentuado aún, Pleuromeia, del Buntsandstein (con hojas cortas y un estróbilo terminal de esporofilos y heterospóreo), cuyos troncos no ramificados, gruesos como el brazo aproximadamente, llegaban a 2 m de altura. Los isoetes actuales se hallan al final de un proceso evolutivo, que parte de sigilarías poco o nada ramificadas

Clase: Equisetopsida ( = Sphenopsida), colas de caballo

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Fig. 1 1 - 1 4 0 : Lycopodiopsida, Isoetales. A-C Isoetes lacustris. A Planta entera (1/2x). B Porción basal de una hoja, con lígula y fóvea (2x). C La misma en sección longitudinal (4x). D - M /. setacea. Desarrollo del microprotalo y formación de los espermatozoides (500x). N I. malinverniana. Esperma-

tozoide (110Ox). O-Q Megaprotalo. O Protalo 9 de Stylites andícola dentro de la membrana rota de la espora, con arquegonios (ar), el derecho con la célula del conducto ventral y la ovocélula (60x). P, Q Desarrollo del arquegonio a partir de una célula superficial en Isoetes echinospora, h células de la pared del cuello, hk célula del conducto del cuello (250x). - A-C: según R. von Wettstein; D-M: según Liebig; N: según W.C. Belajeff; 0 : según W. Rauh y Falk; P, Q: según D.H. Campbell. - ar arquegonio, b célula del canal ventral, e exina y, dentro, intina, f fóvea, h células de la pared del cuello, hk célula del canal del cuello, li lígula, m micrósporas, o ovocélula, p célula protálica, s células espermatógenas, t trabéculas, w células parietales, z célula central, proporciona la célula del canal ventral (b).

(lepidodendrales). aunque relativamente grandes, y provistas de hojas relativamente largas, y se continúa en Pleuromeia, Nathorstiana y en los Stylites actuales, con una progresiva reducción del tronco. Después de lo expuesto hasta ahora pueden relacionarse los representantes actuales de los licopodiópsidos frecuentemente con formas extinguidas. Se desenvolvieron de manera mucho más considerable que en la actualidad, sobre todo durante el Carbonífero (fig. 11-163), en que estaban representados por numerosos géneros de formas arborescentes y excepcionalmente alcanzaron el nivel de organización de los vegetales seminíferos (lepidospermas). Las imperfecciones de las vías conductoras de agua de estas plantas, así como las concernientes a la absorción de la misma, debieron de conducir a la desaparición de las formas arbóreas hacia el final del Paleozoico, ya sea como consecuencia del aumento de la aridez climática, ya debido a que fueran eliminadas al expansionarse tipos vegetales con sistemas conductores más perfectos (p. ej., las cordaítidas; v. fig. I I 163). En cambio, los licopodios y las selaginelas de porte herbáceo han persistido durante unos 300 millones de años, hasta nuestros días, sin variación notable («tipos persistentes»). De todos modos, estos organismos no desempeñan ningún papel importante en los paisajes actuales, mientras

que los licopodios arbóreos, junto con los calamites y algunos helechos arborescentes, determinaban la fisonomía del bosque carbonífero (v. 11.3.2.2, fig 11-295).

Clase 3: Equisetopsida (= Sphenopsida), colas de caballo Esta clase se distingue de la anterior (II) en varios caracteres: los esporofilos son claramente distintos de los trofofilos. En las especies actuales, los esporangios se sitúan, en número de varios, en esporangióforos peltados y no en la axila de las hojas. Dichos esporangios poseen tapete plasmodial (en los licopodiópsidos, un tapete de secreción). El vástago está articulado en nudos, con hojas verticiladas, y entrenudos. Como caracteres comunes de los equisetópsidos pueden citarse: sus hojas pequeñas (microfilos), en comparación con el tallo, las cuales, a diferencia de otros pteridófitos, están ordenadas en verticilos. El tallo suele tener ramificación verticilada y está claramente dividido en nudos y entrenudos

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

Protalo 9 con arquegonios (a), visto por la cara inferior (17x). B Espermatozoide (1250x). C Embrión; 1, 2 tabiques que lo dividen en cuadrantes; de la mitad situada encima del tabique basal 1 se origina el tallo (s) y el primer verticilo de hojas (b); de la mitad inferior, la raíz (w) y el haustorio (h) (165x). D Protalo 9 con plántula (dibujada más oscura), visto de lado, con los primeros verticilos de hojas y la raíz. E-L Equisetum arvense. E Vástagos fértiles (0 que brotan de un rizoma tuberoso, con vástago vegetativo (v) todavía en fase de yema (1/2x). F y G Esporofilo con esporangios, abiertos en G (6x). H Espora con las dos bandas helicoidales (hapterios) del perisporio (360x). J Espora con las bandas helicoidales extendidas en estado seco; un poco menos aumentada que en H (lOOx). K Vástago vegetativo, estéril (1/2x). L Sección transversal del tallo; en los haces conductores, en negro el xilema y conducto carinal d, con cordones esderenquimáticos (ss) en los surcos y costillas (16x). - A, D: según K. von Goebel; B: según L.W. Sharp; C: según R. Sadebeck; E-K: según H. Schenck.- a arquegonio, b verticilo foliar, b1, b2 los primeros verticilos foliares, c citoplasma, cg tejido clorofilífero, ck conducto carinal, e endodermis, f vástago fértil, g flagelo, h haustorio, k núcleo, m cavidad medular llsigena, so fila de estomas, ss cordones esderenquimáticos, s tallo, v vástago vegetativo, vk conducto valecular, w rafz. Fig. 1 1 - 1 4 1 : Equisetopsida, Equisetaceae, Equisetum. A

Clase: Equisetopsida ( = Sphenopsida), colas de caballo

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5. cuneifolium, porción de vastago con hojas bifurcadas y otras indivisas (1/3x). B 5. plurífoliatum, sección transversal pulimentada del tallo; en el interior, xilema primario de sección triangular, con tres grupos de protoxilema, rodeado todo por xilema secundario (7x). C-E Equisetales, Calamitaceae. C Calamites carinatus, reconstrucción (1/200x). D-E Arthropitys communis, D sección transversal pulimentada de una parte del cuerpo leñoso (10x), E sección tangencial pulimentada de un tallo joven (10x).—A, C: según M. Hirmer; B: según K. Mágdefrau; D: según Knoell; E: según D.H. Scott. - b rastro foliar, c conducto carinal, i conducto infranodal, m medula, ms radio medular, sx xilema secundario, x xilema. Fig. 11-142: A-B Sphenophyllales, Sphenophyllum. A

(fig. 11-143 A , B). Los esporofilos son siempre diferentes de las hojas asimiladoras; la mayoría de las veces tienen éstas la forma de un escudito peltado. de cuyo envés cuelgan un gran número de esporangios, y están agrupadas formando espigas (= «flores») terminales en forma de estróbilo o pina. La riqueza morfológica de los equisetópsidos fósiles está en acusado contraste con la uniformidad morfológica de los equisetos actuales (fig. 11-141 E, K ) . Están totalmente extinguidos los representantes del Orden I: Sphenophyllales. Las esfenofilales eran fósiles del Paleozoico (del Devónico superior al Pérmico) y se caracterizaban por sus hojas dispuestas en verticilos (de ordinario hexámeros), todavía divididas dicotómicamente, o soldadas en forma de láminas cuneiformes provistas de muchos nervios dicótomos (fig. 11-142 A ) . Las especies de Sphenophyllum eran plantas terrestres herbáceas, trepadoras. de aspecto comparable al de los Gol i um actuales; sus tallos, que podían alcanzar aproximadamente I m de longitud, eran delgados y poco ramificados, presentaban largos entrenudos y poseían un

haz conductor triarco, con crecimiento secundario (traqueidas reticulares y con poros areolados) (B). Llevaban agrupaciones de esporofilos bastante complejas en su organización, que eran isospóreas en unas especies y heterospóreas en otras.

Orden 2: Equisetales. Desde el final del Devónico hasta la actualidad representan el grupo principal de la clase y se caracterizan por la presencia de una cavidad medular central, rodeada por una corona de haces conductores colaterales, a la que se sumaba leño secundario en los representantes arbóreos del Paleozoico. En la actualidad, los equisetos o colas de caballo (Echisetaceae) están representados únicamente por el género Equisetum, todas las especies del cual (32) concuerdan en lo esencial de su estructura y desarrollo. Hábito: de un rizoma rastrero y perenne, que a menudo se sitúa a considerable profundidad, nacen brotes erguidos, provistos de célula apical (v. 3.1.1.1. fig. 3-2 A . B) y de du-

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

ración generalmente anual; éstos permanecen sencillos o se ramifican en verticilo, cuyas ramas pueden a su vez formar nuevos verticilos de segundo, tercer orden, etc. (fig. 11 -141). Los ejes, estriados, se componen de entrenudos alargados. En los nudos se insertan, separados entre sí por los entrenudos, verticilos de microfilos escuamiformes acuminados (v. 4.2.2), provistos de un haz conductor delgado y soldados entre sí inferiormente en una vaina que rodea el tallo (fig. 11-141 E). Los entrenudos, que crecen de modo intercalar, están envueltos en su base por dichas vainas. En los nudos se encuentra siempre un anillo cerrado de haces conductores con xilema interno y floema externo (sifonostela). En los entrenudos, el anillo se descompone en cordones vasculares, incluidos en el parénquina (eustela; L). En un nudo están siempre juntos, en la parte inferior, los primordios de las ramas laterales y encima los rastros foliares, que constan de protoxilema; los últimos sólo penetran en las hojas en el nudo inmediatamente superior. Los haces conductores junto con sus rastros foliares se disponen en orden inverso en los entrenudos consecutivos (como en la fig. 11-142 E). Las ramas laterales salen al exterior siempre atravesando las vainas y alternando con las hojas.

Dado el pequeño tamaño de las hojas, que pronto pierden la clorofila, los tallos verdes se encargan de la asimilación. Los haces conductores colaterales (v. 3.2.4.3) son muy pobres en xilema. Las partes más viejas de dicho xilema desaparecen pronto y dejan conductos intercelulares, que en la sección transversal aparecen como un círculo de cavidades carinales (fig. 11-141 L). También en la medula, muy desarrollada, se origina un gran espacio intercelular, que conduce aire (conducto central) y, asimismo, en la corteza se forma un círculo de conductos valeculares (situados debajo de los surcos superficiales del tallo). Hacia dentro, la corteza suele limitar con una endodermis de 1-2 capas y con banda de Caspary. Las membranas externas de la epidermis del tallo se hallan más o menos fuertemente impregnadas de sílice en los equisetos, que se emplearon en otro tiempo por este motivo para pulir vasijas metálicas. En los surcos, entre las estrías, están los estomas, siempre ordenados de dos en dos en filas longitudinales. Muestran particularidades que no existen en los demás vegetales: las células oclusivas están completamente recubiertas por sus células anexas: al aumentar la turgencia, las células oclusivas se redondean y el movimiento se transmite a las células anexas por medio de los engrasamientos de la pared limitante; esto hace que el estoma se abra.

Los esporangios se originan sobre esporangióforos de configuración especial, agrupados en varios verticilos alternantes en los extremos de los vástagos, donde constituyen, debido a un gran acortamiento de los entrenudos, agrupaciones de esporofilos («llores»), en forma de estróbilo o piña (fig. 11-141 E). Los esporangióforos («esporofilos») adoptan la f o r m a de velador, en cuyo envés se disponen 5-10 esporangios a modo de saco (F, G); sus haces conductores son concéntricos. El tejido esporígeno se halla rodeado, en los esporangios jóvenes, por una pared pluriestratificada: pero el estrato más profundo de esta pared (tapete plasmodial) forma, al disolverse la pared de las células, un periplasmodio, que se insinúa entre las esporas redondeadas y se emplea en la formación de las paredes de éstas, de modo que, en la madurez, únicamente se conservan los dos estratos más externos como pared definitiva del esporangio; las células de la epidermis presentan engrasamientos helicoidales o anulares en sus membranas. La dehiscencia se verifica según una grieta longitudinal, que se produce en la cara interna del esporangio mediante un mecanismo de cohesión producido al vaciarse el agua que llena las células.

En los equisetos actuales, del esporangio abierto salen numerosas esporas verdes, provistas de una membrana de estructura particular. Sobre la membrana propiamente dicha de la espora, compuesta de exosporio y endosporio, ha depositado el periplasmodio un perisporio pluriestratificado, cuya capa exterior está constituida por dos bandas o cintas estrechas (hapterios; fig. 11-141 H, J), arrolladas en hélice en disposición paralela y con los extremos conformados a modo de espátula. A l secarse las esporas, los hapterios pierden su arrollamiento y se extienden, pero quedan unidos entre sí y con el exosporio por un punto en su mitad (J) y vuelven de nuevo a plegarse al humedecerse el ambiente (v. 8.4); sirven, por sus movimientos higroscópicos, no sólo para diseminar las esporas, sino para reunirías en grupos; en correspondencia, los gametófítos muchas veces crecen juntos, en grupos densos. En todos los casos, las esporas sólo mantienen la capacidad de germinar durante algunos días. Las esporas, todas de la misma forma y constitución, producen, cuando germinan, protalos talosos verdes muy divididos (fig. 11-141 A ) . Los protalos son lobulados y crespos, bastante ramificados y dorsiventrales: pueden ser monoicos o dioicos. La determinación del sexo de los protalos, potencialmente bisexuales, se produce fenotípicamente, gracias a factores externos. En condiciones de carencia se forman sobre todo gametófítos C?. La madurez sexual se alcanza a las 3-5 semanas; el desarrollo es tan rápido que así se termina pronto la fase del gametófito. muy sensible en relación con la economía hídrica y frente a la competencia de los musgos. Los gametófítos Cf, a diferencia de los 9 . están muy pigmentados por carotenoides, particularidad que también se observa en musgos (pared del anteridio) y hongos (gámetas Cf de Allomyces) y se interpreta como protección contra las radiaciones mutágenas. Los anteridios están hundidos en el protalo y los arquegonios sobresalen de su superficie. Los espermatozoides están arrollados en hélice y poseen numerosos flagelos (fig. 11-141 B): se originan de 250 a 1000 por anteridio.

En la división del zigoto, la primera tabicación (tabique basal, 1-1 en la fig. 11-141 C) da lugar a la formación de dos células que, a diferencia de Lycopodium (fig. 11-135 D), participan ambas, después de nuevas divisiones (cuadrantes, octantes), en la formación del embrión: no se desarrolla ningún suspensor. Las primeras hojas se disponen rápidamente en el polo apical formando un verticilo y circundando en forma de anillo el extremo del brote, que continúa su crecimiento por medio de una célula apical trígona (fig. 3-2 A ) . El primordio de la primera raíz se halla situado lateralmente respecto al eje longitudinal (fig. 11-141 C) y atraviesa el protalo hacia abajo (fig. 11-141 D).

La mayoría de las especies del género Equisetum. difundido desde los países tropicales hasta las zonas frías, prefieren los ambientes húmedos. Mientras las especies europeas sólo llegan a 2 m de altura (E. telmateia), algunos representantes tropicales del género (p. ej., E. giganteum, de América del Sur), de porte trepador, pueden alcanzar 12 m de longitud. En Equisetum aírense, la cola de caballo o equiseto menor (fig. 11-141), así como en otras especies que reducen también sus partes epigeas en invierno, las cortas ramas laterales del rizoma se convierten en tubérculos invernantes redondeados que almacenan sustancias de reserva; sin embargo, hay también especies sempervirentes (p. ej., E. hyemale). En ciertas especies de equisetos, una parte de los tallos permanece estéril y se ramifica en abundancia, mientras que otros llevan en sus extremos las «flores» y se ramifi-

Clase: Psilotopsida

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Archaeocalamitaceae, Archaeocalamites radiatus(V3x). B-D Calamitaceae. B Annularia stellata (1 / 2x). C Calamostachys binneyana, estróbilo de esporangios en sección longitudinal, con hojas estériles (4x). D Calamostachys casheana, sección tangencial pulimentada de un esporangióforo, que lleva tres megasporangios y un microsporangio ( 2 2 x ) . - A , B: según D. Stur; C: según M. Hirmer, modif.; D: según W.C. Williamson y D.H. Scott. Fig. 11 - 1 4 3 : Equisetales. A

can mas tarde y con menos abundancia en brotes laterales estériles, o no se ramifican en absoluto (fig. 11-141 E, K ) . Las dos familias siguientes están completamente extinguidas. Las especies de las Archaeocalamitaceae, que sólo vivieron en el Carbonífero inferior, tenían hojas dicótomas (fig. 11-143 A ) , dispuestas en verticilos superpuestos que se correspondían con los haces conductores que atravesaban los nudos de modo rectilíneo. Las Calamitaceae se distinguen de las equisetáceas por las siguientes características: en los tallos reproductores alternaban verticilos de esporangióforos peltados y verticilos de brácteas lanceoladas (fig. 11-143 C). Junto a las especies isospóreas había una heterospórea (D). Las esporas carecían de hapterios. El género Calamites (fig. 11-142 C), muy difundido durante el Carbonífero superior y el Pérmico, era uno de los principales componentes de los bosques que han originado la hulla, en los que convivía con los lepidodendros y las sigilarías. Algunas de sus especies tenían hasta 30 m de altura y, debido a la intensa formación de leño secundario, alcanzaban hasta 1 m de grosor (C, D), pero su tronco presentaba una gran cavidad central, como la de los equisetos (árboles tubulosos). Los tallos, en la mayoría de las especies, se ramificaban en verticilo, pero en algunas permanecían simples. Los haces conductores se bifurcaban (igual que en Equisetum) en el extremo superior del entrenudo; las ramas originadas por los haces contiguos se confundían a pares en el entrenudo inmediatamente superior, para formar un haz, mientras que un tercer cordón se apartaba hacia el exterior como rastro foliar (E). Había «conductos infranodales» de curso radial, que se formaban por destrucción de células de membrana fina y debían de servir para la aireación. Las hojas (fig. 11-143 B)eran sencillas, uninervias

y lanceoladas; en su ápice había un hidatodo, igual que en los dientes de la vaina foliar de los equisetos actuales. En relación con la alternancia de los haces conductores primarios, en los entrenudos sucesivos, los verticilos de hojas alternaban también entre sí.

La clase de los equisetópsidos alcanzó su mayor desarrollo en el Paleozoico; hoy se hallan todos extinguidos, salvo el género Equisetum (v. fig. 11-163). Y aun éste sólo representa en la actualidad un resto de lo que fue en otro tiempo, en que alcanzó un desarrollo más considerable; en el Mesozoico existieron todavía Equisetites arbóreos con engrasamiento secundario. Así pues, nuestros equisetos actuales son sólo reliquias que, de todos modos, no se pueden considerar directamente derivadas de los representantes heterospóreos del Paleozoico, pues la heterosporia puede proceder de la isosporia, pero no a la inversa. Los equisetos residentes deben de proceder, por consiguiente, de antiguas formas aún isospóreas. Algunas de las formas extinguidas (Calamites, Sphenophyllum) eran ciertamente heterospóreas; los equisetópsidos han llegado, como llegaron las lepidospermas, hasta la formación de semillas en el género Calamocarpon.

Clase 4: Psilotopsida Con sus brotes bifurcados y por la carencia de raíces, las especies de Psilotum tienen un cierto parecido externo con

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

Fig. 1 1 - 1 4 4 : Psilotopsida, Psilotaceae. A-E Psilotum, P. triquetrum, hábito (12x), B sección transversal del tallo con actinostela (o sifonostela) (40x), C porción de tallo con un sinangio (2,5x). D sección transversal de un slnangio (8x). E Esporas (250x). F, G Tmesipteris, T. tannensis, F hábito (12x), G esporofllo (2,5x). H-K Psilotum, P. triquetrum, H protalo (15x). J sección transversal del protalo (40x), K espermatozoide ( 9 9 0 x ) . - A según R.

von Wettstein y Pritzel; B, C, E y F: según Pritzel; D, G: según R. von Wettstein; H-K: según Lawson. - an anteridio, ar arquegonio, c capa cortical externa verde, ep epidermis, m corteza Interna, my células micorrizicas, p floema, x xilema.

los psilofitópsidos, ya extinguidos. No obstante, con sus esporangios soldados en sinangios. laterales, así como con sus verdaderas hojas (microfilos), los psilotópsidos han experimentado un claro desarrollo progresivo respecto a los psilofitópsidos.

res, de los que salen numerosos espermatozoides pluriflagelados; los pequeños arquegonios (con una o raramente dos células del conducto del cuello) están algo hundidos. Los protalos, especialmente fuertes, poseen haz conductor con traqueidas anilladas lignificadas y endodermis.

Por otra parte, aboga por la originalidad de estos caracteres, además de la pérdida de raíces, el gametófito, que está todavía provisto de tejido conductor. Igualmente, la carencia de raíces se interpreta como una regresión secundaria (v. también el helecho Salvinia, que ha perdido sus raíces secundariamente, regresión de las raíces en los epífitos).

Los psilotópsidos sólo comprenden Psilotum y Tmesipteris (con dos especies cada uno, principalmente epífitas y de los países tropicales). Tmesipteris (fig. 11-144 F, G) presenta «hojas dicótomas» algo más desarrolladas, decurrentes en ala sobre el tallo y con la superficie paralela al eje caulino; así pues, no son comparables sin más con las hojas de las plantas superiores. A veces las partes aéreas bifurcadas se han considerado ejes de frondes (hojas) con los folíolos bifurcados, que, en Psilotum. están más reducidos que en Tmesipteris. Las ramificaciones bifurcadas raramente equivalen a una verdadera dicotomía (división longitudinal de células apicales trígonas) y se producen muchas veces cuando, junto a la vieja célula apical, otra célula vecina es inducida a hacer la función de segunda célula apical. Los rizoides del gametófito y del esporófito desarrollan entonces propágulos mediante los cuales tiene lugar la multiplicación asexual.

Orden único: Psilotales. Contiene hierbas perennes bajas, de ramificación dicótoma, divaricadas o desparramadas (fig. 11-144 A ) , con hojas bifurcadas (= ahorquilladas, dicótomas; C). Los tallos son aéreos y presentan una actinostela o una sifonostela ya esbozada con medula lignificada (B). Los rizomas, áfilos y provistos de protostela. carecen de raíces (también el embrión carece de primordio radical), pero tienen rizoides tubulosos y micorrizas. Las hojas son escamas (microfilos; en Psilotum, muy pequeñas y sin nervios) y se hallan dispuestas en hélice laxa. Los esporangios poseen pared pluriestratificada, se hallan reunidos en sinangios de tres (C, D) y carecen todavía de un verdadero tapete (las isósporas se nutren a partir de células estériles del arquesporio que rodean a los grupos de células fértiles y los atraviesan). Los sinangios se hallan sobre un pedúnculo muy corto en la axila de un par de escamas. Los gametófítos o protalos alcanzan algunos centímetros de longitud, son cilindricos y ramificados (fig. 11-144 H), incoloros, y viven subterráneamente con ayuda de micorrizas (J my). En su superficie se hallan los anteridios plurilocula-

Todavía no se han encontrado restos fósiles de psilotales. A pesar de ello deben de ser una antigua reliquia: por un lado, son semejantes a los psilofitópsidos. pero, por el otro, muestran una clara afinidad con los pteridópsidos (a través de las gleiqueniáceas, con Stromatopteris de Nueva Caledonia. y a través de las esquiceáceas).

Clase 5: Pteridopsida (= Filicopsida), helechos Los representantes de la última clase de los pteridófitos presentan grandes megafilos. que a menudo reciben tam-

Nivel de desarrollo: Primofilices ( = P r o t o p t e r i d i i d a e )

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Paso del teloma fértil al esporofilo y E-H de los esporangios al envés de la hoja. J Esporofllo de Acrangiophyllum (vegetal semejante a un helecho y de posición sistemática desconocida), del Carbonífero superior (7x). K-M Nerviación de plantas semejantes a helechos. K Flabelada (Archaeopteris, Devónico superior). L Pinnada (Alethopteris, un representante de las pterldospermas del Carbonífero superior). M Retlculada (Linopteris, Carbonífero superior) (12x). — A-H: según W. Zlmmermann; J: según S. Mamay; K-M: según A.C. Seward, W. Gothan. Fig. 1 1 - 1 4 5 : Pteridopsida. A-D

bién el nombre de «frondes». Los esporangios, originariamente terminales, en las formas derivadas se sitúan en el borde o el envés de la hoja. Tallos, raíces y hojas suelen crecer por medio de células apicales - c o m o en la clase anterior de los equisetópsidos- no con grupos de iniciales como en los licopodiópsidos. Los grandes, generalmente peciolados y provistos de nervadura abundante, están arrollados en su ápice cuando son j ó venes (excepto en las ofioglosales). El arrollamiento se produce porque el envés, abaxial, de los jóvenes primordios (de la hoja o del teloma) crece con más rapidez; posteriormente se iguala. Así pues, las hojas, que suelen desarrollarse acroplásticamente (v. 4.3.1.2), presentan, sobre todo en el envés, numerosos esporangios con frecuencia agrupados (soros). El tallo, en general, presenta ramificación nula o escasa. Se puede imaginar que la formación del limbo foliar a partir de sistemas de telomas y el paso de los esporangios a la cara inferior de la hoja en virtud de un mayor desarrollo de la superior han tenido lugar tal como indica la fig. 11 -145 A - H . En J se reproduce un fósil que representa una fase intermedia del proceso. También las grandes frondes laciniadas pueden haberse originado de manera semejante. Las Primofilices, extinguidas, y los grupos actuales de las Eusporangiatae, Leptosporangiatae e Hydropterides presentan ciertamente relaciones de parentesco, pero no constituyen, al parecer, comunidades naturales de descendencia, sino que son expresión del desarrollo de distintos caracteres.

Nivel de desarrollo: Primofilices (= Protopteridiidae) Los antepasados de los pteridópsidos hay que buscarlos entre los psilofitópsidos. Las primofilices representan el nexo de unión entre los dos grupos: por un lado muestran una cierta afinidad con los psilófitos, pero, por otro, presentan, a la vez, caracteres de nivel muy superior. Es común a todas las primofilices la posesión de esporangios terminales

(fig. 11-146 B), así como la particularidad de que los segmentos foliares todavía no se hallan situados en un mismo plano («frondes tridimensionales»). La transición que conduce de los psilófitos a las primofilices es tan gradual que resulta posible dudar respecto a si algunas formas (Protopteridium y Pseudosporochnus; fig. 11-146 A-E) deben situarse aún en los psilófitos o ya entre los helechos. La distribución de las primofilices en el tiempo se corresponde también con su posición fílogenética; aparecen en el Devónico medio y se extinguen en el Pérmico inferior. Dentro de las primofilices se realiza la transformación de las ramas bifurcadas dispuestas en fascículos con esporangios terminales (p. ej., Pseudosporochnus; fig. 11146 A , B) en hojitas claviformes y planas, con ramificación dicótoma irregular y esporofilos con esporangios marginales formados de la misma manera (p. ej., Cladoxylon; fig. 11-146 M ) . Los esporofilos estaban, en parte, entremezclados con segmentos foliares y, en parte, unidos formando grupos, aunque sin formar todavía «flores». El aumento de concrescencias laterales de los telomas produjo hojas de gran superficie y de nerviación dicótoma. que ya existían en el Devónico superior (fig. 11145; v. también entre las leptosporangiadas recientes Adiantum, fig. 4-60 A). A partir de la nerviación dicótoma se desarrolla progresivamente la nerviación reticulada en helechos y pteridospermas. En el Devónico superior sólo existía nerviación flabelada con ramificación dicótoma de los nervios, en el Carbonífero inferior se presenta por primera vez la nerviación pinnada y en el Carbonífero superior, la reticulada, que determina un aprovisionamiento más completo de la hoja en agua y sustancias nutritivas (fig. 11-145 K - M ) .

Un requisito previo a la constitución de estas formas foliares laminares es que los telomas se dispongan en un solo plano. En las formas primitivas se hallaban a veces todavía perpendiculares entre sí (como sucede ahora en las ofioglosales); también podía no haberse producido aún la planación de los segmentos, de modo que las «hojas» podían ser aún cilindricas. Los dos hechos se dan en Stauropteris (fig. 11-146 G, Carbonífero superior); sin embargo. en tales telomas foliares cilindricos podía presentarse ya parénquima en empalizada.

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

Fig. 11 - 1 4 6 : Primofilices. A-B Pseudosporochnales. A Pseudosporochnus, reconstrucción, B extremo de una ramificación (tam. nat.). C-F Protopteridiales, C-E Protopteridium hostimense, Devónico, C fronde (1/4x), D pinna estéril y E fértil (3x); F Pertica quadrifaria, Devónico, rama con esporangios (s). G-H Coenopteridales, Stauropteris oldhamia. Carbonífero, G sección de una fronde estéril, reconstrucción (tam. nat.), H ídem, esporangio con punto de dehiscencia (35x). J-M Cladoxylales, Cladoxylon scoparium, Devónico medio, J porción de una rama (2/3x), K folíolo (2x), L sección trans-

versal a través de la plectostela (4x), M grupo de esporangios (2x). - A: según W. Zimmermann; B: según S. Ledercq y P.H. Banks; C-E y J-M: según R. Kráusel y H.Weyland; F: según Kasper y H.N. Andrews; G: según M. Chaphekar, modif. por K. Mágdefrau; H: según D.H. Scott. - s esporangio.

Nivel de desarrollo: E u s p o r a n g i a t a e ( = Ophioglossidae)

Las primofílices eran principalmente isospóreas, pero en las arqueopteridales alcanzaron ya el nivel de la heterosporia. Poseían esporangios con pared constituida por varios estratos de células, es decir, eran eusporangiadas. Aisladamente se presentaban ya en ellas mecanismos de dehiscencia de los esporangios. En la constitución de la estela se observa una multiplicidad ascendente de formas parecida (de la protostela a la eustela). En la variación de formas de las primofílices puede seguirse el desarrollo de los caracteres típicos de los pteridópsidos actuales, de modo que también los pteridópsidos, megafilos, pueden derivarse como rama paralela a las de los licopodiópsidos y equisetópsidos, microfilos, a partir de los psilofitópsidos. Sistemática: Las primofílices forman en su conjunto un grupo muy heterogéneo, que puede dividirse en cuatro órdenes. Los representantes del Orden I: Pseudosporochnales aparecieron en el Devónico medio (inferior); p. ej., Pseudosporochnus (fig. 11-146 A ) , de apenas más de I m de altura, con eje principal indiviso y numerosas ramas laterales del mismo grosor y poco bifurcadas, que presentaban numerosas y finas ramificaciones dicótomas. En algunos casos, los extremos de las ramas estaban ensanchados; comienzo de la planación y la concrescencia en el sentido de la teoría telomática. Las ramas laterales, con sus superficies asimiladoras ensanchadas, pueden considerarse c o m o las precursoras de las grandes hojas (megafilos) pluridivididas: las «frondes». También las especies del Orden 2: Protopteridiales poseían frondes con una estructura de aspecto todavía semejante en mayor o menor grado al de los psilófitos. Algunos géneros formaban un grueso tronco con traqueidas escalariformes en el leño secundario. También los géneros Hyenia y Calumophyton. que antes se habían considerado equisetópsidos primitivos, pertenecen a este conjunto de formas, según investigaciones recientes, así como Protopterídium (fig. 11-146

C), Aneurophyton, Tetraxylopteris, Rhacophyton y Pertica (fig. 11-146 F). Las especies del Orden 3: C l a d o x y l a l e s , de aspecto arbustivo (Cladoxylon. fig. 1I146 J), vivieron desde el Devónico medio hasta el Carbonífero inferior; la estructura de su estela, formada por numerosos haces aislados, cuya sección transversal tiene forma de V, difiere de la que

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presenta la estela en todas las demás plantas vasculares (fig. 11146 L). . , Orden 3: Coenopteridales (del Devónico superior al Pérmico inferior, con expansión máxima durante el Carbonífero inferior). Poseen aún frondes de ramificación tridimensional (Stauropteris, fig. 11 -146 G. Botiyopteris, el helecho trepador Ankyropteris, etc.). Algunas especies ya permiten reconocer en sus esporangios un grupo de células de pared gruesa, determinación de la abertura y una línea de dehiscencia preformada, dispositivo parecido al del esporangio del Osmunda (fig. 11-156 A). Orden 5: Archeopteridales. A este orden pertenece el género Archaeopteris (fig. 11-288 C), extendido por todo el mundo durante el Devónico superior. Comprendía grandes árboles con frondes tridimensionales, doblemente pinnadas. Las pínnulas eran espatuladas y presentaban nervadura flabelada (fig. 11-145 J); dos estípulas flanqueaban la base de las hojas, en forma semejante a lo que sucede en las marattiales. En las frondes fértiles, las pinnas inferiores llevaban esporangios marginales, orientados hacia delante. Los microsporangios contenían muchas micrósporas de 0,03 mm de diámetro, y los megasporangios, sólo 8-16 megásporas de 0,3 mm (fig. 11-288 C: 8). Los troncos, de hasta 9 m de altura y 1,5 m de grueso, poseían un xilema secundario muy desarrollado, formado por traqueidas con punteadura araucarioide (v. 11.2, araucariáceas). Archaeopteris reunía, pues, caracteres de helecho y de gimnosperma. Algunos autores juntan las protopteridiales, que forman la transición entre psilofitópsidos y filicópsidos, y las arqueopteridales, situadas entre filicópsidos y gimnospermas, bajo el nombre de «progimnospermas». Presentan engrasamiento secundario del tallo y, con su conjunto de caracteres restante, forman un grupo que llenaría el amplio espacio situado entre pteridófitos y gimnospermas.

Nivel de desarrollo: Eusporangiatae (= Ophioglossidae) Los esporangios, provistos de paredes pluriestratificadas (fig. 11-147 F), se desarrollan siempre a partir de varias células. Los representantes del Orden 1: Ophioglossales (con una única familia: Ophioglossaceae, representada por 80 especies isospóreas) tie-

Fig. 11-147: Eusporangiatae, Ophioglossales. A-C Ophioglossum vulgatum. A Esporófito

(1/2x). B Sección longitudinal del ápice del segmento foliar fértil (2x). C Protalo con anteridios (a), arquegonios (ag), con esporófito joven (s) y la primera raíz y, en su interior, hifas fúngicas (h) (10x). D-G Botrychium, B. lunaria, D esporófito (1/2x), E esporangios vistos por debajo, F sección longitudinal de un esporangio inmaduro, de pared pluriestratificada; en su Interior, células madres de las esporas, rodeadas por células del tapete (lOx), G sección del protalo con anteridio (35x). - A, B, D, E: según K. Mágdefrau; C: según H. Bruchmann; F: según K. von Goebel; G: según H. Bruchmann. - a anteridio, ag arquegonio, e embrión, h hifas fúngicas, s esporófito joven.

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

hundidos en el tejido (fig. 11-147 C). En algunas especies, el embrión, que se desarrolla a partir de la ovocélula fecundada, vive subterráneo durante un cierto número de años.

La fronde de Botrychium es pinnada en su parte asimiladora, provista de nerviación bifurcada y esporangios. Estos últimos son redondeados, se hallan en el margen del eje de los folíolos y no están soldados entre sí (fig. 11-147 D. E). El rizoma presenta un débil engrosamiento secundario (caso único entre todos los helechos actuales). En Ophiglossum, la porción verde de la hoja es lingüiforme y de nerviación reticulada; la parte amarilla es un cilindro sencillo, con 2 filas de esporangios hundidos y soldados entre sí lateralmente (fig. 11-147 A ) . La nutrición es facilitada por micorrizas, siempre presentes en las raíces: en Ophioglossum simplex, la hoja suele carecer de tejido asimilador, sólo tiene esporangios. El protalo es cilindrico radial (fig. 11-147 C). El número cromosómico es notablemente elevado (O. vulgatum n = 256, O. reticulatiun n = 630). Restringidos a los trópicos están reunidos también en el Orden 2: Marattiales. Son helechos primitivos y antiguos por su desarrollo evolutivo. Sus especies recientes presentan un fascículo de frondes sobre un corto tallo tuberoso; estas hojas suelen medir varios metros de longitud, son multipinnadas, arrolladas de jóvenes y provistas de un par de estípulas en la base. La nerviación foliar es abierta (v. Ophioglossutn, con nerviación reticulada). Los esporangios son isospóreos y, en algunos géneros, se sueldan lateralmente formando sinangios capsul i formes, pluriloculares, posteriormente dehiscentes (fig. 11-148 B, C); en otras especies son libres y están agrupados en soros. Los protalos son longevos y albergan micorrizas endófitas. pero crecen como talos verdes, epigeos, autótrofos, pluriestratificados y semejantes a musgos, con los anteridios y los arquegonios hundidos en la parte inferior.

Hoy las marattiales, con unas 200 especies, viven en las zonas intertropicales selvosas, p. ej., Angiopteris vive en Asia (¡hojas de hasta 5 m de longitud!), Danaea, en América del Sur y Marattia, en todos los países tropicales. helecho arborescente del Carbonífero superior, reconstrucción. En el tronco, en dos filas, las cicatrices de las frondes caídas. Base del tronco reforzada por un manto de raíces caulógenas que crecen hacia abajo. B Ptychocarpus unitus, Carbonífero superior. Envés de unas pínnulas con sinangios (8x). C Idem, sección transversal pulimentada de un sinangio (60x). - A: según M. Hlrmer; B, C: según B. Renault. Fig. 1 1 - 1 4 8 : Eusporangiatae, M a r a t t i a l e s . A Megaphyton,

nen frondes que se componen de una parte verde y asimiladora (sin empalizada) y otra amarillenta y fértil, perpendicular a ésta (fig. 11-147 A , D). Las hojas son frondes tridimensionales y se corresponden a un tipo de ramificación primitiva (v. primofilices). En la parte esporífera, el crecimiento superficial está inhibido. El crecimiento no se produce con una célula inicial, sino con varias células iniciales, las cuales forman el punto vegetativo. Del tallo, corto y subterráneo, suele nacer cada año una sola fronde no arrollada de joven, largamente peciolada y provista de una pequeña vaina membranosa. En las partes inferiores del tallo se encuentra una protostela, que se divide hacia arriba y se convierte en un tubo de haces. Los protalos, subterráneos y desprovistos de clorotila. de algunos milímetros de longitud, viven saprofitamente con ayuda de micorrizas; son luberculitos pluriestratificados y a menudo viven años enteros. Los anteridios y los arquegonios están

Filogenia: las primeras marattiales se observan en el Carbonífero: debían de proceder de primofilices isospóreas: los esporangios de estas últimas poseen pared casi siempre pluristrata. Hasta el Rotliegendes presentaban una gran riqueza de formas y una mayor difusión que en la actualidad: comprendían árboles de hasta 10 m de altura, con el tallo revestido de raíces (el más fuerte y abundante era Asterotheca arborescens)-, predominaban entonces claramente sobre las leptosporangiadas. Era especialmente curioso Megaphyton, con hojas no dispuestas helicoidalmente. sino en 2 filas (fig. 11-148 A).

Nivel de desarrollo: Leptosporangiatae (= Pterididae) Los esporangios (fig. 11-128) se forman siempre a partir de células epidérmicas y están protegidos por una pared delgada, que. tras la destrucción temprana del tapete, consta sólo de un solo estrato celular. En su mayoría, propias de lugares sombríos, diseminadas en todas las partes del mundo con un gran número de especies (el 90 % de todos los pteridópsidos; unas 9000 especies), pero su principal desarrollo lo alcanzan en los trópicos, donde se manifiestan con una gran diversidad, desde las formas enanas, reducidas, de pocos milímetros de tamaño (p. ej., especies de Diciymo-

Nivel de desarrollo: L e p t o s p o r a n g i a t a e ( = P t e r i d i d a e )

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Fig. 1 1 - 1 4 9 : Leptosporangiatae, Pteridales, Pteñdium aquilinum. Haz conductor, en sección transversal y longitudinal (100x). - Según K.

Mágdefrau. - e endodermis, g tejido fundamental parenquimático, s células cribosas, t vasos escalariformes.

Fig. 1 1 - 1 5 0 : Pteridopsida, Cyatheales, Cyathea crinita,

glossum, de la familia de las himenofüáceas), hasta helechos arborescentes de 20 m de altura (fig. 11-150). El tronco leñoso, de ordinario del grosor de un brazo, poco más o menos, de los helechos arborescentes (familia ciateáceas, géneros Cyathea, Dicksonia, Cibotium), es sencillo y lleva en su extremo una roseta de frondes dispuestas helicoidalmente varias veces pinnadas, que pueden alcanzar hasta más de 3 m de longitud. Los helechos europeos son. en general. herbáceos y poseen un rizoma perenne poco ramificado. horizontal o ascendente, que en Pteridium puede alcanzar 40 m de longitud y hasta 70 años de edad. Los tallos - e n las formas herbáceas, los r i z o m a s - suelen tener en su juventud una protostela central, que, en las partes más viejas, pasa de modo muy variado a un retículo con carácter de sifonostela o polistela (fig. A de cuadro 4-2), con xilema generalmente central y floema periférico (fig. 11-151 A. 11-149, v. 3.2.4). Raramente aparecen también tráqueas (como en Pteridium aquilinum. fig. 11-149). Los haces conductores se hallan limitados por una endodermis (fig. 11-149). Debido a la falta de engrosamiento secundario, la estabilidad del tronco se obtiene por vías distintas a las de los licopodiópsidos y los equisetépsidos: los numerosos cordones de rastros foliares transcurren de ordinario largo trecho por la corteza y, j u n t o con las láminas de esclerénquima (fig. 11-151 A), contribuyen a dar solidez a los ejes (v. también 3.2.3). En algunos helechos arborescentes, el refuerzo es mayor aún gracias a la existencia de un manto, a veces extraordinariamente grueso (hasta de algunos decímetros), constituido por raíces caulógenas rígidas. »

helecho ar-

borescente de Ceilán (1/100x). - Según H. Schenck.

En los megafilos, compuestos de muchos telomas, se ram i f i c a n los nervios de modo muy variado. Raramente aparecen hojas bifurcadas (fig. 11-157) o nervios dicótomos (fig. 4-60 A; en hojas con lámina continua) primitivos; estos nervios generalmente sólo aparecen en las hojas g e r m i n a l e s y j ó v e n e s . Las hojas c o m p l e t a m e n t e desarrolladas tienen configuraciones variadas. Son frecuentes las frondes pinnadas (p. ej., 2-4 veces pinnadas en el helecho común, Pteridium aquilinum; bipinnadas en el helecho macho, Dryopteris filix-mas, fig. 11-152; simplemente pinnadas en Polypodium vulgare), pero también pueden verse hojas indivisas con nervio central dominante y nervios laterales menos marcados (lengua de ciervo, Phyllittis scolopendrium; fig. 11-151 C). El crecimiento apical de éstas, que persiste largo tiempo y en ocasiones es ilimitado, proviene de una célula apical dígona (= bilátera, biangular), la cual es sustituida posteriormente por un grupo inicial (al contrario que en las hojas de los espermatófitos). El desarrollo de las hojas muchas veces dura varios años. En Pteridium aquilinum, p. ej., cada braquiblasto produce cada año sólo una hoja, que necesita tres años para alcanzar el estado adulto. A l morir, las hojas dejan cicatrices peciolares muy visibles, sobre todo en los helechos arborescentes (fig. 11-150), cuyas hojas se mantienen varios años a partir de su formación. En lo que se refiere a la histología, sin embargo. las hojas de las plantas terrestres superiores y las de los helechos (parénquimas en empalizada y es-

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11 Sistemática y f i l o g e n i a

Fig. 1 1 - 1 5 1 : Pteridopsida. A Pteridium aquilinum. Sección transversal del rizoma (7x); B Asplenium nidus, esquema del desarrollo. C Phyllitis

scolopendríum (1 /4x). - A, C: según K. Mágdefrau; B: según W. Troll. - al

haz conductor externo, e epidermis, il haz conductor interno, p parénquima, s placas esclerenquimáticas, sr anillo de esderénquima.

ponjoso) se parecen profundamente, pero, en los helechos, la epidermis suele contener cloroplastos.

Los esporangios se originan en gran número en la cara inferior de las hojas (fig. A del cuadro 4-1. fig. 11-152 B - D ) . Los esporofilos apenas difieren de ordinario en su morfología externa de las hojas estériles (trofofilos); sólo en algunos géneros tienen una configuración distinta, debido sobre todo a la reducción del limbo foliar (v. Matteuceici, Blechnum, Osmunda). En los casos típicos (p. ej., en las aspidiales, a las cuales pertenecen la gran mayoría de los helechos europeos), los esporangios se disponen formando grupitos de configuración variada, llamados soros; se originan en una protuberancia del tejido foliar, la placenta (fig. 11-152 B: también llamada receptáculo), y se hallan cubiertos, en muchas especies hasta la madurez, por una excrescencia membranosa del limbo de la hoja, el indusio (B-D). Cada esporangio constituye en la madurez una capsulita provista de un pedículo, que contiene un gran número de meiósporas, todas casi siempre del mismo tamaño (¡isosporia!). El llamado anillo es muy característico; en las polipodiáceas está constituido por una fila prominente de células (llamada arco) con tabiques radiales e internos fuertemente engrosados y corre por el dorso y el ápice avanzando hasta la mitad de la cara ventral del esporangio (fig. 11-156 D) y, mediante un mecanismo de cohesión (con la ayuda de las células separadoras del estomio, v. 8.4) provoca la dehiscencia del esporangio y el lanzamiento de las esporas (fig. 8-37). De la espora germinante se origina el protalo haploide (figs. 11-128 A , B, 11-153), de corta vida, que a lo sumo alcanza algunos centímetros de longitud y produce gametangios de los dos sexos (anteridios y arquegonios). La de-

Hábito (1/4x). B Sección de un soro; placenta con esporangios e indusio peltado (30x). C Pínnula con soros jóvenes, aún cubiertos por el indusio. D La misma en una fase más avanzada, con los indusíos arrugados (3x). - A, C, D: según H. Schenck; B: según L. Kny. Fig. 1 1 - 1 5 2 : Pteridopsida, Aspidiales, Dryopteris. A

terminación del sexo suele darse pues de modo haplomodificatorio; los protalos son haplomonoicos. Sólo la poli podiácea australiana Platyzoma forma esporas de dos clases, a partir de las cuales se desarrollan protalos unisexuales (haplodioicos) (fig. 11-153 D-E). En primer lugar se desarrolla un «protonema» filiforme provisto de rizoides, que, sin embargo, sólo raramente alcanza un desarrollo considerable, en cuyo caso (p. ej.. en la himenofilácea Trichomanes y en la esquiceácea Schizaeá) lleva los anteridios sobre sus remitas y en otras ramitas laterales especiales, pluricelulares, los arquegonios (fig. 11-153 C). Generalmente, la fase filamentosa es de muy breve duración y, ya con muy pocas células, forma ya una célula apical cuneiforme y dígona, cuyos segmentos continúan dividiéndose (A, B ) hasta formar el protalo (fig. 11 -128 A), finamente membranoso, pollo regular cord i forme y aplicado al sustrato de toda su superficie; finalmente la célula apical es reemplazada por varias iniciales.

Los anteridios y los arquegonios se producen en la cara opuesta a la de incidencia de la luz, es decir, normalmen-

Nivel de desarrollo: L e p t o s p o r a n g i a t a e ( = P t e r i d i d a e )

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Desarrollo del protalo de Matteuccia struthiopteris a partir de la espora (70x). A De 11 días de edad. producidos por ella (l-X). C Hymenophyllales, Trichomanes rigidum. Protalo filamentoso con arquegonlóforos (a), uno de los cuales lleva una plántula. D, E Gleicheniales, Platyzoma microphyllum (20x), protalo masculino, E protalo femenino. - A, B: según Dópp; C según K. von Goebel; D, E: según P. Tryon. - arquegonióforo, s célula apical. Fig. 1 1 - 1 5 3 : Pteridopsida, A, B Aspidiales. B De 21 días, con célula apical (s), y segmentos

Fig. 1 1 - 1 5 4 : Pteridopsida, Aspidiales. A-E Desarrollo del a n t e r i d i o de Dryopteris filix-mas (250x). Explicación en el texto. F Espermatozoide de Thelypteris palustris (3000x). G-N. Desarrollo del arquegonio de Dryopteris filix-mas (200x). Explicación en el texto. - A-E: según L. Kny, comple-

tado por Schlumberger y Schraudolf; F: según Draclnschi; G-N: según L. Kny.

te, en la cara inferior, próxima al suelo húmedo; no están hundidos en los tejidos o lo están muy poco. Los arquegonios suelen formarse antes que los anteridios; si la nutrición es muy deficiente, no se forman arquegonios.

es habitual en todas las arquegoniadas. A l principio traen en su extremo posterior un resto plasmático vesiculiforme con pequeños plastidios y granitos de almidón como sustancia de reserva, vesícula que, sin embargo, pierden antes de penetrar en el arquegonio.

Los anteridios son órganos esféricos, abovedados, sin pedículo, insertos en el centro de una célula epidérmica, de la cual derivan; para producirlos se abomba ésta a modo de papila y experimenta una tabicación transversal (fig. 11-154); los espermatozoides que surgen de ellos están arrollados en forma de sacacorchos, poseen muchos flagelos (F) y constan fundamentalmente de núcleo, como

Los arquegonios se forman en la pane media pluriestratificada de los protalos de mayor edad, por división de algunas de sus células superficiales. En la pane inferior del primordio se forma una célula del canal del cuello y una célula central; ésta se divide de nuevo produciendo la ovocélula y la célula del canal del vientre (fig. 11-154 M). En algunas especies puede haber más células del canal del cuello (as-

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11 Sistemática y filogenia

plicación vegetativa; al mismo f i n conduce la transformación de vástagos e incluso de hojas en estolones. El curso normal de la alternancia de generaciones viene alterado en algunas especies por fenómenos de apogamia y aposporia (v. 10.1.3.3); en esos casos suele tratarse de formas poliploides, de las que, en los pteridópsidos, hay muchas, provistas de un elevado número de cromosomas. Sistemática: La división de los helechos leptosporangiados, tan ricos en formas y especies, depende de la variada estructura de sus esporangios y de su disposición sobre el esporofilo. Basándonos en estos caracteres se pueden distinguir diversos órdenes. En los tres primeros órdenes (1-3), los esporangios carecen de anillo o éste discurre transversalmente (fig. 11-156 A, B). Fig. 11-155: Pteridopsida, Pteridales, Pteridium aquilinum. Formación del embrión. A Después de las primeras tabicaciones en el arquegonio. B En fase más adelantada, con el pie dentro del vientre del arquegonio (a) dilatado. - A: según W. Zimmermann; B: según W. Hofmeister. - a vientre del arquegonio, b primera hoja, f pie, p protalo, s ápice caulinar, w raíz.

pecto evolutivamente comparable, v. regresión). El arquegonio está preparado para la fecundación después de que estallen las células del canal del cuello y del vientre debido a la hinchazón del mucflago que contienen y después de que el ápice del cuello del arquegonio se abra; entonces los espermatozoides son atraídos quimiotácticamente al cuello del arquegonio y a la ovocélula (v. 8.2.1.1). Después de que se produzcan las primeras tabicaciones en el zigoto (fig. 11-155 A), el ápice caulinar (s) del embrión toma posición endoscópica, al lado del futuro pie (f). mientras que los primordios de la primera hoja (b) y de la raíz (w) se orientan hacia el cuello del arquegonio. En el embrión, que carece de suspensor, la raíz no se origina en el extremo opuesto al polo caulinar, sino que sale lateralmente del eje longitudinal, como en todos los pteridófitos. Puesto que el arquegonio se encuentra en la cara inferior del protalo, la parte caulinar y la primera hoja del embrión deben experimentar, después de su salida del arquegonio. un encorvamiento gravitrópico hacia arriba (B). El esporófito permanece todavía unido al protalo por medio del haustorio (f) durante algún tiempo, hasta la muerte de aquél. Más tarde, la raíz primaria es complementada por las que brotan del tallo. La posición del eje de polaridad del embrión no es alterada por la gravedad ni por la luz; por consiguiente, en las leptosporangiadas, ya el mismo protalo debe presentar una polaridad que es transmitida luego al citoplasma de la ovocélula. N o raramente se forman en las hojas yernas accesorias (propágulos) que, desprendiéndose, sirven para la multi-

Orden 1: Osmundales. Los esporangios no se disponen en soros y carecen de anillo; un grupo de células engrosadas determina la formación de una abertura apical (fig. 11-156 A). No hay ni indusios ni escamas. Los protalos viven largo tiempo, a menudo incluso varios años. Las especies, agrupadas dentro de una familia única (Osmundaceae), presentan los esporangios en un esporofilo (Osmunda cinnamomea) o en determinados segmentos del trofofilo: en O. regalis, están transformadas las partes superiores de la hoja vegetativa, que, por lo demás, es normal; en O. claytoniana, son las partes centrales las transformadas. La familia ya existía en el Carbonífero superior y hoy se halla reducida a pocos géneros. Orden 2: Gleicheniales. Los esporangios son sésiles, presentan un anillo transversal situado por encima de la mitad y se agrupan en soros constituidos por un pequeño número de ellos; estos soros no están protegidos por ningún indusio. Se conocen fósiles desde el Carbonífero superior y actualmente se hallan muy difundidas por países intertropicales. Frondes (pseudo)dicótomas con yemas «durmientes» en las bifurcaciones (fig. 11-157). Es discutible la introducción de Platyioma en este orden (con heterosporia patente, fig. 11-153 D, E). Orden 3: Schizaeales. Los esporangios, marginales y sésiles, se abren por una fisura longitudinal provocada por un anillo transversal situado inmediatamente bajo el ápice (fig. 11-156 B). Se han observado por primera vez en el Carbonífero superior y hoy en día viven sobre todo en los países intertropicales. Las hojas de Schizaea (-ceae) son dicótomas y graminoides, las de las Anemia (-ceae), pinnadas, con el par inferior de folíolos fértil, y las de Lygodium (Lygodiaceae), volubles. En los tres órdenes siguientes (4-6), el anillo discurre oblicuamente, como, p. ej., en Hymenopliyllum (fig. 11-156 C), del Orden 4: Hymenophyllales. con esporangios casi sésiles. Los soros se disponen en el borde de la hoja, cada uno de ellos aislado en un receptáculo a menudo muy prolongado (continuación de un

Fig. 11-156: Leptosporangiatae, esporangios. A Osmunda regalis (Osmundales, estomio abierto, 40x). B Anemia caudata (Schizaeales). C Hymenophyllum dilatatum (Hymenophyllales). D Dryopteris filix-mas (Aspidiales, estomio abierto, visto por arriba y lateralmente) (B-D 7 0 x ) . - A , B: según C. Luerssen; C: según F.O. Bower.

Nivel de desarrollo: Hydropterides ( = Salviniidae), helechos acuáticos

743

están en el dorso de los folíolos y en las Aspleniaceae (Asplenium, Ceterach)9 lateralmente sobre el nervio terminal. La última familia comprende también la lengua de ciervo, Phyllitis, con frondes indivisas y lingüiformes (fig. 11-151 C). Los representantes de las Aspidiaceae tienen en los soros indusios con frecuencia escutiformes o reniformes (p. ej.. Dryopteris, fig. 11-152 C, Bolbitis). Muy próximas a éstas están las Athyriaceae, con soros a menudo oblongos (como en el helecho hembra, Athyrium fiüx-femina). En Marteuccia struthiopteris, a veces incluida en la familia anterior, los esporofitas (como en los órdenes siguientes) se distinguen de los trofofilos, verdes, que están dispuestos en forma de embudo. Orden 10: Blechnales (Blecnales). En Blechnum spicant. los esporofilos, de color pardo oscuro, se agrupan en una roseta de trofofilos verdes; los soros se extienden sobre toda la longitud de los estrechos folíolos fértiles. Además de Blechnum también está en este orden Salpichlaena.

Fig. 11-157: Pteridopsida, Gleicheniales. Gleichenia circinata, de Australia (1/5x). - Según K. Mágdefrau.

Nivel de desarrollo: Hydropterides ( = Salviniidae), helechos acuáticos

nervio foliar) y se hallan protegidos por un indusio cupuliforme o bivalvo. Hojas en general delicadas, con lámina unistrata, sin estomas. Sólo se conocen restos seguros de este grupo a partir del Terciario. Actualmente existen unas 650 especies, que viven sobre todo en las selvas húmedas tropicales y subtropicales, como p. ej. los géneros Hymenophyllum (sin embargo. //. tunbrigense es muy rara en Europa) y Didymoglossum. Orden 5: Matoniales. Los esporangios son sésiles y se agrupan en unos cuantos soros, que están recubiertos por un indusio escutiforme. Este orden, extendido en el Mesozoico, sólo está representado actualmente por tres especies del archipiélago malayo.

A este grupo sólo pertenecen unos pocos géneros de hierbas que habitan las aguas y los suelos palustres. Todas ellas son heterospóreas y poseen megasporangios y m i crosporangios de paredes delgadas, sin anillo y encerrados en receptáculos especiales, situados en la base de las hojas (p. ej., fig. 11-158 C). Las meiósporas se hallan envueltas por un perisporio característico, que procede del tapete plasmodial. Las hidroptérides comprenden 2 órdenes con unas 100 especies.

Orden 6: Cyatheales (incl. Dicksoniales). Los esporangios, pediculados, se agrupan en soros situados en la lámina foliar o en su borde. Ya aparecen en el Jurásico y hoy viven sobre todo en forma de helechos arborescentes (hasta 20 m de altura) en las selvas montanas de los países tropicales y subtropicales. Géneros con numerosas especies; Cyuthea (incl. Alsophila. fig. 11-150). Dicksonia, Cibotium.

Orden 1: Salviniales (una única f a m i l i a : Salviniaceae). Son plantas acuáticas que flotan libremente. El género Salvinia se halla representado en Europa por la especie S. natans, que se ha hecho rara y cuyo tallo, poco ramificado, lleva tres hojas en cada nudo.

En los siguientes órdenes, los esporangios, la mayoría de las veces claramente pediculados, se abren por medio de un anillo que discurre longitudinalmente (fig. 11-156 D) y, en casos menos frecuentes, por medio de un anillo vertical.

Las 2 superiores (fig. 11-158 A ) son hojas flotantes, ovales y provistas de abundantes espacios intercelulares de gran tamaño, y la inferior ( w b ) , por el contrario, se divide en numerosas lacinias f i l i f o r m e s , pelosas, colgantes en el agua, las cuales desempeñan, c o m o hoja acuática no verde y sumergida. la función de las raíces, que faltan en esta planta (heterofilia, v. 4.3.2). En la base de estas hojas acuáticas se disponen en grupos los receptáculos esféricos ( A ) y, dentro de estos, se insertan los esporangios en una placenta c o l u m n i f o r m e (C).

Orden 7: Polypodiales. Los soros se forman sobre el envés foliar; carecen de indusio. Las frondes de las plantas perennes son pinnatipartidas o simplemente pinnadas. En este grupo se incluyen Polypodium, Drynaria (fig. 11-162 B), Platycerium (fig. 11-162 A), Microsorium y Pyrrosia. Orden 8: Pteridales. Los soros se hallan sobre el borde de los folíolos. Un representante frecuente es el helecho común, Pteridium aquilinum (Dennstaedtiaceae), con grandes frondes de hasta 2 m, 2-4 veces pinnadas, que brotan de largos rizomas rastreros. Los soros están recubiertos, por un lado, por el borde arrollado de la hoja, por otro, por el indusio. Acrostichum pertenece a la misma familia. En Adiantum (Adiantaceae) se encuentra una característica primitiva: la nerviación flabelada de las hojas (fig. 4-60 A), cuyo borde protege a los soros; carecen de indusio. Ceratopteris (Parkeriaceae) es una planta acuática con hojas flotantes estériles y hojas aéreas fértiles, que presentan esporangios esféricos, casi sésiles, no agrupados en soros. Tienen el ánulo hundido. Dentro del orden están también las Gymnogrammaceae con Anogramma, las Sinopteridaceae con Notholaena y Cheilanthes, y las Davalliaceae con Davallia. Orden 9: Aspidiales. Los soros se hallan en la superficie del envés foliar, protegidos casi siempre por el indusio. El limbo foliar, raramente simple o lobulado, es sobre todo 1 -4 veces pinnado. A este orden formado por varias familias pertenecen la mayoría de los géneros europeos. En las Thelypteridaceae (Thelypteris), los soros

Esta última corresponde, por su posición, a una lacinia de la hoja radiciforme sumergida, en tanto que la envoltura del receptáculo de los esporangios debe ser aquí considerada c o m o un indusio de dos estratos celulares, que se origina en f o r m a de cerco anular, crece adoptando la forma de una copa y acaba, finalmente, por constituir una esfera hueca, que encierra la placenta con su respectivo soro cuando se completa en el ápice. Los receptáculos esporangíferos incluyen un único soro que comprende solamente microsporangios, en número considerable, o bien sólo megasporangios. en número menor (fig. 11-158 C: m i ma); la determinación del sexo es diplomodificatoria. Los esporangios de las dos clases son pediculados y poseen en estado adulto una pared uniestratificada ( D . F); las meiósporas se originan en ellos mediante d i v i s i ó n reductiva.

744

11 Sistemática y filogenia

J f

Fig. 11-158: Hydropterides, Salviniales. Salvinia, 5. natans. A Porción de vástago vista de lado, con esporocarpos redondeados (3/4x). B La misma vista desde arriba (3/4x). C Megasporangióforo ma, y microsporangióforo mi, en sección longitudinal (8x). D Microsporangio (55x). E M¡crósporas alojadas en la sustancia cementicia espumosa (250x). F Megasporangio y megáspora en sección longitudinal; la última envuelta por el perisporio (55x). G-J Protalo masculino. G División de la micróspora en las tres células l-lll (860x). H Protalo adulto visto de lado, J visto por la cara ventral. La célula I se ha dividido en las células protálicas pz, y pz2 (pz, célula rizoidal sin función); la célula II se ha dividido en las células estériles sz„ sz, y en las dos células espermatógenas sp,, cada una de las cuales forma dos espermatozoides; la III se ha dividido también en las estériles sz3, sz, y en las dos espermatógenas s p r Las células sp, sp, y sp ; sp, representan dos anteridios, y las células sz,-sz4, sus células parietales; 1-1 y 2-2 indican la situación de las primeras paredes celulares (640x). K Embrión e en sección longitudinal, pr protalo con doroplastos; b,-b} las primeras hojas (100x). - A , B: según G.W. Bischoff; C-F: según E. Strasburger; G-J según W.C. Belajeff; K: según N. Pringsheim. — ar pared del arquegonio, hoja (b,-b 3 ), e embrión, es, exosporio, f haustorio, ma megasporangióforo, mi microsporangióforo, p perisporio, pr protalo, pz célula protálica (pz^pz,), s espora, sp célula espermatógena (sp,-sp?), ss ápice caulinar, sw pared del esporangio, sz célula estéril (sz.-szj, w b hoja acuática.

Los microsporangios encierran 64 micrósporas unidas en tétradas cementadas por una sustancia interpuesta, espumosa y endurecida (perisporio, fig. 11-158 E). Las micrósporas producen un protalo cT, tubuloso, corto, constituido por un pequeño número de células y con únicamente dos anteridios ( f i g . 11-158 H). Cada anteridio produce (a partir de 2 células espermatógenas forman 4 espermatidas) 4 espermatozoides; éstos salen al exterior por rotura de las paredes celulares. Se trata, por consiguiente, de un protalo m u y simplificado. Todo este desarrollo se verifica dentro del esporangio, que no se abre, sino que su pared es perforada localmente por los protalos,

alargados, casi con aspecto de tubos polínicos, y de este m o d o quedan los espermatozoides en libertad. Los megasporangios son mayores que los microsporangios y, c o m o estos, poseen la pared uniestratificada (fig. 11-158 F); contienen, sin embargo, una sola megáspora grande, debido a que sólo una de las 32 esporas esbozadas (procedentes de las 8 células madres de las esporas) sigue desarrollándose a expensas de las restantes. Esta megáspora se halla repleta de granos de proteína, de gotitas de aceite y de granos de almidón; en su ápice se encuentra el núcleo y un plasma espeso. Su pared celular (exosporio) es parda y se halla circundada por una capa gruesa y es-

Nivel de desarrollo: Hydropterides ( = Salviniidae), helechos acuáticos

745

Fig. 11-159: Hydropterides, Salviniales. Azolla (A, H Azolla caroliniana, todas las demás A. filiculoides). A Planta vista desde arriba (4x). B Ápice de un vástago, visto desde arriba (12x). C El mismo, en sección transversal (12x). D Sección longitudinal del lóbulo superior de una hoja; en la cavidad, Anabaena azollae (70x). E Soros, cf (arriba) y 9 (abajo) (20x). F microsporangio (65x). G megasporangio envuelto por el indusio; en su interior la megáspora con flotadores (65x). H Parte de una másula con gloquidios (160x). J Megáspora separada de la mitad superior del indusio para que se vean los flotadores; las másulas se han fijado al episporio mediante sus gloquidios ( 6 5 x ) . - A , D-J según E. Strasburger; B, C: según K. von Goebel.

pumosa, el perisporio. L a megáspora queda encerrada dentro de la pared del esporangio, se desprende con éste de la planta madre y flota en la superficie del agua. A l germinar se forma un protalo 9 apical, de células pequeñas (fig. 11-158 K ) , y otra célula mayor (S) que queda debajo y que, por su riqueza en materiales de reserva, se encarga de la alimentación del protalo, pero no experimenta tabicaciones, a pesar de que su núcleo produce por división numerosos núcleos hijos parietales. La pared de la espora se abre en 3 valvas (también es dehiscente la pared del esporangio), y, de este modo, queda al descubierto el protalo, algo emergente, constituyendo una diminuta formación dorsiventral. Aunque contiene cloroplastos, no puede, sin embargo, prescindir de las sustancias de reserva almacenadas en la célula grande (S). En este protalo se producen varios arquegonios, pero sólo una ovocélula se desenvuelve y produce un embrión, que penetra con su haustorio dentro del vientre del arquegonio dilatado y roto al fin (fig. 11-158 K). Si ningún arquegonio es fecundado se producen todavía otros más. El segundo género, Azolla, es predominantemente tropical; sus lindas plantitas flotadoras están muy ramificadas, llevan hojitas m u y apretadas y dispuestas en dos series; de la cara inferior de su tallo nacen raicillas largas y tiernas (fig. 11-159 A ) . Cada hoja está formada por 2 lóbulos, de los cuales el superior flota y asimila, y el inferior, sumergido, interviene en la captación del agua (B, C); además, en algunos ramos laterales, los lóbulos inferiores se transforman en receptáculos esporangíferos y son envueltos por el apéndice de uno de los lóbulos. En cavida-

des del lóbulo superior vive como simbionte el cianobacterio Anabaena azollae, que fija nitrógeno atmosférico (D); por ello. Azolla se emplea como abono verde en los arrozales (v. Cyanobacteriota). El género Azolla es interesante por la adecuada disposición de sus órganos sexuales para asegurar la fecundación. En el microsporangio se apelotonan las 64 micrósporas. por medio del periplasmodio espumoso, en 5-8 balones redondeados, las másulas. Cada una de estas másulas tiene la superficie erizada de gloquidios (H, J), a modo de ganchitos pediculados, constituidos por la sustancia periplasmódica del tapete. Estos ganchitos sirven para fijar la másula a la megáspora, la cual flota en el agua gracias a un flotador aerífero adherido al ápice del esporangio (G, J) y procedente del periplasmodio muy vacuolizado del megasporangio. y luego forma un protalo como en el género Salvinia. Orden 2: Marsileales. Formado por géneros cuyas especies habitan suelos palustres. MarsUea (Marsileaceae), representada en Europa por M. quadrifolia (fig. 11 -160 A ) , posee un tallo rastrero ramificado, con hojas aisladas, de largos pecíolos y con el l i m b o compuesto por dos pares de folíolos, muy próximos entre sí. Los movimientos de sueño observados en las hojas no se ven en ios demás pteridófitos. Sobre la base del pecíolo se producen los receptáculos esporangíforos ovoides y pediculados, dos en esta especie, pero en otras en número mayor. Su cubierta, al contrario de lo que ocurre en las salviniáceas, corresponde en su primordio a una parte de la hoja asimiladora, que por el crecimiento más rápido del envés se hace envolvente respecto a los primordios del soro (B). Los receptáculos o cavidades reciben por ello el nombre de esporocarpos.

746

11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-160: Hydropterides, Marsileales. A Marsilea quadrifolia, hábito (2/3x). B Sección de un esporocarpo joven (punteado: primordio del soro) (200x). C Esporocarpo maduro (8x). D Esporocarpo abierto de M. salvatrix (tamaño natural). E Micróspora germinada con dos anteridios (150x). F Espermatozoide (700x). G Arquegonio (150x). H Pilularia globulifera, hábito ( 2 / 3 x ) . - A , H: según G.W. Bischoff; B: según Johnson; C: según K. Mágdefrau; D: según J. Hanstein; E: según W.C. Belajeff; F: según L.W. Sharp; G: según D.H. Campbell. - g anillo gelatinoso; I haz conductor, me megasporangio, mi microsporangio, s esporocarpo, ss envoltura de los soros.

Los soros, que constan de un megasporangio y numerosos microsporangios, se sitúan en filas dentro de cámaras (C). Por hinchamiento de un anillo gelatinoso (g) que atraviesa el esporocarpo, los grupos de soros son llevados al exterior (D) al madurar este último. El microprotalo, que permanece incluido dentro de la micróspora (E), sólo produce 2 anteridios, los cuales forman únicamente unos pocos espermatozoides en tirabuzón (F). El megaprotalo sólo genera un arquegonio (Ci). El género Pilularia contiene como especie europea P. globulifera, que difiere de Marsilea por sus hojas sencillas, lineares, en cuya base nacen aislados los esporocarpos globosos, que corresponden también en el primordio a un segmento foliar asimilador (fig. 11-160 H). Los esporocarpos de Pilularia sólo contienen cuatro cámaras con soros. En los dos géneros. las hojas jóvenes aparecen con la punta arrollada en espiral (circinadas), lo mismo que en la mayoría de los demás helechos (A, H; crecimiento acroplástico, v. 4.3.1.2). Azolla se ha observado fósil ya en el Cretácico inferior, Salvinia en el Cretácico superior y Pilularia en el Mioceno. En América del Norte, Salvinia se extinguió ya durante el Mioceno.

los ambientes húmedos, pero un escaso número de especies se adentra también en áreas más secas. Evitan los lugares salinos; sólo el helecho Acrostichum aureum vive en los manglares de las regiones tropicales. Los pteridófitos, al adaptarse a las diversas condiciones de vida de la tierra f i r m e , han adquirido propiedades morfológicas y fisiológicas adecuadas y aparecen con las mismas formas vitales ( f i g . 4 - 1 9 ) que los espermatófitos. C o n respecto al abastecimiento de agua, adoptan una posición intermedia entre los briófitos y los espermatófitos. Los protalos de la mayoría de los pteridófitos son tan poco resistentes a la desecación como los protonemas de los musgos. Sin embargo, la mayoría de las especies de pteridófitos adultos verdes regulan su economía hídrica ellos mismos (pteridófitos homeohidros), al contrario que los briófitos, que dependen de la humedad ambiental y han de soportar la desecación. También, algunas especies poiquilohidras de Selaginella (licopodiópsidos) y algunos pteri-

dópsidos (p. ej.. Ceterach, Notholaena y Cheilantes), tras

Distribución y modo de vida de los pteridófitos Los pteridófitos están distribuidos por todas las zonas climáticas, pero es en los trópicos donde, sobre todo los pteridópsidos y los licopodiópsidos, alcanzan el número de especies más elevado y, asimismo, los mayores tamaños (helechos arborescentes); igual que los briófitos, prefieren

una sequía atmosférica completa y un desecamiento de varios meses, pueden hacer r e v i v i r sus hojas, siempre verdes, después de haber absorbido agua. La conducción interna es decisiva en el abastecimiento de agua: algunos pteridófitos disponen además de mecanismos para la absorción capilar y el almacenamiento de agua (lígula de las selagineláceas y de las lepidodendrales).

Distribución y modo d e vida de los pteridófitos

747

Junto a las especies sempervirentes de los géneros Lyco-

podium, Selaginella (licopodiópsidos), Equisetum (E. Iiyemale) y Polypodium (pteridópsidos), hay una gran parte de pteridófitos de zonas templadas y frías que son aestivirentes (v. al respecto los briófttos). Los pteridófitos han alcanzado en sus distintas divisiones (en parte ya en el Devónico y el Carbonífero) la forma arborescente (fanerófítos; formas vitales, fig. 4-19); p. ej., entre los licopodiópsidos,

Sigillaria. Lepidodendron, Pleuromeia, entre los equisetóp-

Fig. 11-161: Leptosporangiata, Polypodiaceae, Polypodium vulgare. «Foseta acuífera» (80x). - Según K. Mágdefrau.

Los escasos xerófitos existentes, p. ej., entre los pteridópsidos, están protegidos de la desecación por revestimientos de cera, de escamas o de pelos, o también por la suculencia caulinar (Davallia) o f o l i a r (p. ej.. algunas especies de Polypodium). En los habitantes de lugares húmedos (higrófitos) observamos fenómenos de gutación, bien a través de hidátodos, c o m o en los dientes de las vainas foliares de Equisetum, bien a través de «fosetas acuíferas», como en algunos helechos (fig. 11-161).

sidos, Calamites, entre los peteridópsidos. diversas primofílices, helechos eusporangiados (Megaphyton. fig. 11-148 A ) y leptosporangiados (Cyathea. v. fig. 11-150). Una condición para ello era el robustecimiento de los troncos (en parte ya por engrasamiento secundario, con más frecuencia por otros mecanismos, v. pp. 728,739) y la formación de tej i d o conductor (v. pp. 7 2 2 , 7 2 3 , 7 2 8 . 7 3 2 . 7 3 3 ) . Entre los fanerófítos están también los pteridófitos trepadores (bejucos) y epífitos, que se han desarrollado especialmente en los trópicos, como las Gleicheniaceae de los trópicos: Lygosium y Salpichlaena, siempre con un raquis voluble de hasta 15 m de longitud; algunas especies de Polypodium, que se encaraman con sus raíces sobre los troncos de árboles en los trópicos; Platycerium y Drynaria. epífitas que recogen el humus en sus hojas como recipientes (fig. 11-162). A l gunos hechos parecen indicar que todos los pteridófitos vivos han derivado de antepasados arborescentes sempervirentes con protalo inicialmente autótrofo. Otras formas vitales: caméfitos con protalos en parte micótrofos (Lycopodium), en parte independientes (Selaginella), hemicriptófitos c o n protalos a u t ó t r o f o s p o c o longevos (p. ej., Dryopteris), geófitos con protalos micótrofos (p. ej.. Ophio-

glossum) o autótrofos (p. ej., Pteridium, Equisetum) y terófitos (p. ej., Anogramma). Los pteridófitos. al igual que los briófitos ( v „ sin embargo, Cryptothüllus; Bryophytina), no han accedido al modo de vida heterótrofo (como parásitos), a excepción de los protalos de algunas especies y

Fig. 11-162: Helechos epífitos con dimorfismo foliar (heterofilia: hojas captadores de humos y esporotrofof i los). A Platycerium alcicome. B Drynaria quercifolia (1/6x). - Según K. Mágdefrau.

748

11 Sistemática y f i l o g e n i a

Fig. 11-163: Origen y desarrollo de los grupos más importantes de vegetales en el curso de la historia de la Tierra. - Según K. Mágdefrau.

Cuaternario Terciario Cretácico superior Cretácico inferior Jurásico Triásico Zechstein Rotliegendes Carbonífero Devónico Silúrico Cámbrico Precámbrico

Ophioglossum simplex, en gran parte micótrofo. Algunos representantes han readquirido la capacidad para v i v i r en el agua (como hidrofitos): p. ej., entre los pteridópsidos, Salvinia y Azolla (salv¡niales) como plantas flotantes, y Ceratopteris (pteridales) flotante o sumergida, o sobre suelos

húmedos. Bolbitis heudelottii y Microsoriumpteropus,

cul-

tivadas en acuarios, estando sumergidas, sólo forman frondes estériles, mientras que producen soros exclusivamente en las hojas que sobresalen del agua. Las especies del género Isoetes (licopodiópsidos) viven en parte sobre suelos periódicamente húmedos, en parte sumergidas en lagos, a menudo a 1-3 m de profundidad. Los pteridófitos entran en competencia especialmente con individuos de su mismo tipo de vida: helechos arbóreos, p. ej., con gimnospermas, palmáceas y dicotiledóneas arbóreas: los protalos de los pteridófitos así como las himenofiláceas, con musgos y liqúenes; Equisetum, con las juncáceas y las ciperáceas; Salvinia, con las lemnáceas, etc. Algunos pteridófitos son al mismo tiempo muy competitivos y se presentan, en condiciones adecuadas, en tal cantidad que forman comunidades propias, como. p. ej., el helecho común (Pteridium aquilinum) en los márgenes de bosques o Equisetum fluvialile, en las zonas de colmatación de los lagos. Algunas especies están extendidas por todo el mundo, p. ej., nuevamente el helecho común (como trepadora en ocasiones de hasta 5 m de altura) o Ly-

copodium clavatum; otros ofrecen ejemplos apropiados para áreas pequeñas, disyunciones y endemismos. O j e a d a retrospectiva a los pteridófitos. Los pteridófitos deben de haberse formado como una rama paralela a la de los briófitos a partir de un grupo común a ambos («propsilofitópsidos»), que probablemente vivía ya en tierra firme y que se había desarrollado, a su vez, de precursores semejantes a algas. Entre las algas, sólo pueden tomarse en consideración, como antepasados de estas plantas terrestres, a los representantes de los estreptófitos. En cambio, el desarrollo, que antes era discutido, de briófitos a pteridófitos es menos probable, p. ej., partiendo de antepasados semejantes a Ánthoceros a través del aumento de tamaño, la diferenciación y la autonomía creciente del esporófito (Sporogonites). A s í c o m o los musgos no han realizado ningún progreso esencial desde el Carbonífero, es decir, estaban ya «formados» hace unos 250 millones de años, los pteridófitos han realizado sus mayores progresos desde aquellos tiempos (fig. 11-163). Si bien los musgos conquistaron la tierra con la ayuda del gametófíto y su difusión quedó restringida a grandes nichos ecológicos especiales, los pteridófitos y (sobre todo)

Distribución y m o d o de vida de los pteridófitos

Briófitos

•

espora

espora

microspora

KOllra meg<

:

I

ceiuia del polen

t

!

I

I

j

i

división reductiva

división reductiva

:

célula madre de las esporas

•

esporangio

•

(cápsula)

célula madre de las esf

t

esporangio esporofita

t

:

» tw pteridófito foli

esporogonio embrión (permanece en el gametófito)

:

embrión sobre el gam

•

»

• anteridio

to

arquegonio

espermatozoide » anteridio

• arquegonio

cu 2 ro i en:

bíiófito verde protoneroa

protaio verde

L_

t

célula del polen

célula del saco embrionario

t

I

ai

i/i ra 03

división reductiva

1

microsporangio

megasporangio

microsporofilo

megasporofilo

célula madre célula madre del del polen saco embrionano a c o

\ / IH pteridófito foli

espermatozoide

I

anteridio microprotalo reducido (en la microspora)

seminal °nucela)

saco polínico

estambre

carpelo

estambre

t

embrión al principio sobre el gametófito

ovocélula arquegonio

4 *

reducido

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£ a ¡ (ñíela) carpelo

zigoto

zigoto

célula anteridial y Icélulas vegetativas

as

grano depolen

, ovoceiuia

a,c u

l 7nÍ0 megaprotalo M t . pluricel «perma primario) embrionario (en e! esporófito)

O) l/l TO O Q.

pteridófito foííoso embrión en la semilla (al principio en jil esporófito)

espermaiica

I

se

embrión en la semilla (al principio en el esporófito)

/ V espermatozoide o célula V ,

I

célula madre célula madre del del polen saco embrionario

P01^0

Dtenaoíito foiíoso

zigoto

ovocélula

r

célula del saco embrionario

división reductiva

célula madre de célula madre de la microspora la me|aspora

Á•

zigoto

^espermatozoide ovocélula

o :

división reductiva

•

t

i/i O)

^

Espermatófitos gimnospermas angiospermas

Pteridófitos heterospóreos isosporeos

749

/ \

célula espermática ovocélula

•

I

célula generativa aparato ovular, y vegetativa núcleos polares y a n t e e , en en ei el saco polínico o en embrionario el grano (en el esporófito) de polen

C 1J 1/1 ro rtJ

Fig. 11-164: Comparación de la alternancia de generaciones y de fases nucleares en los embriófitos o cormobiontes. Se representan los ciclos de los briófitos, los pteridófitos isosporeos y heterospóreos, así como el de los espermatófitos. Las fases de desarrollo, células y órganos reproductores homólogos se sitúan en todos los casos a la misma altura (v. también las figs. 1 1 - 1 0 8 , 1 1 - 1 2 8 , 1 1 - 1 3 7 , 1 1 - 1 6 5 ) .

los espermatófitos alcanzaron su papel dominante en la formación de la vegetación gracias al desarrollo del esporófito. El poder evolutivo de las plantas esporófitas se basa probablemente en su elevada estabilidad genética (efecto amortiguador) y en su tasa de recombinación (tras cada singamia-división mitótica del núcleo de fusión, de manera que, en definitiva, intervienen numerosos núcleos diploides en la meiosis), así como en el desarrollo de mecanismos protectores pitra los gametófitos, sensibles ante las condiciones terrestres. El esporófito diploide de los pteridófitos está muy desarrollado y su organización es c o m plicada. lo cual, en contraste con los briófitos, es posible gracias a que se han desarrollado haces conductores lignificados, por lo tanto resistentes, y cada vez más perfeccionados a lo largo del desarrollo filogenético (conducción de agua y sustancias orgánicas). A s i m i s m o , la formación de verdaderas raíces tiene el mismo efecto. Como, además, las epidermis están cutinizadas, el vástago puede crecer en el aire, producir hojas y asimilar d i ó x i d o de carbono; así pues, ya no depende del gametófito en lo que respecta a la obtención de materia orgánica, con lo cual se suprime otro obstáculo para su aumento de tamaño. El crecimiento apical suele tener lugar a través de células apicales (fig. 3-2 A ) . Con los grupos iniciales (v. 3.1.1.1), en cambio, crecen los helechos eusporangiados y algunos representantes de los licopodiópsidos ( L y c o p o d i u m , Selaginella todavía con célula inicial); entre los psilopsitópsidos. Rhynia ya destacaba por esta característica. La situación del e m b r i ó n ( f i g . 11-155) suele ser endoscópica (el ápice del embrión mira al lado opuesto al cue-

llo del arquegonio; en las leptosporangiadas y también Lycopodium, Selaginella), con menos frecuencia exoscópica (eugporangiadas a excepción de las marattiales; también Psilotum, Equisetum, Isoetes). En las formas primitivas, todas las esporas son iguales (isosporia); en la más organizada, en cambio, se da una diferenciación entre micrósporas y megásporas. La heterosporia ha aparecido en los diversos pteridófitos repetidas veces y de manera independiente (licopodiópsidos; equisetópsidos - e n ellas tanto en los calamites como en los esfenofilos- y en los pteridópsidos); unido a esto está la división del trabajo entre protalos d \ más pequeños, y 9 , más grandes. En las lepidospermas, los pteridófitos han alcanzado, independientemente de los espermatófitos, el nivel de desarrollo de formación de semillas con heterosporia extrema. El gametófito haploide de los pteridófitos. en caso de que no esté muy reducido, permanece taloso (protalo) y raras veces produce traqueidas (Psilotum). Termina muy pronto su desarrollo con la formación de anteridios y arquegonios. que tienen una estructura más sencilla que en los briófitos; los grandes gametangios pluricelulares se consideran primitivos ante los pequeños y formados por pocas células. Si bien los briópsidos tienen en el arquegonio numerosas células del canal del cuello (10-30 o más), en los marcantiópsidos hay 4-8, en los antocerópsidos. 6. y en los pteridófitos. sólo unas pocas. En los antocerotópsidos, la célula epidérmica destinada al arquegonio no produce ya ninguna célula pedicular (o pedicelar), es decir, se divide de modo distinto a los marcantiópsidos y briópsidos y produce directamente una célula axial y tres células del manto. En los pteridófitos se conserva la fase de división que da lugar a las células del manto. Los anteridios y arquegonios de los briópsidos y los marcantiópsidos se vuelven exógenos y se disponen libremente, o bien el tejido del gametófito los

750

11 Sistemática y filogenia

envuelve posteriormente. En los antocerotópsidos y en los pteridófitos ya están envueltos por el tejido del gametófíto (formación endógena) tanto en las fases juveniles del desarrollo, como a veces en las posteriores. Filogenia: los psilofitópsidos, los licopodiópsidos y los equisetópsidos alcanzaron su mayor expansión en el Paleozoico, tanto por l a variedad de sus formas como por el número de individuos. L o s pteridópsidos estaban todavía ampliamente representados en el Mesozoico y se han conservado en m a y o r cantidad que las otras dos clases recientes hasta los t i e m p o s actuales ( f i g . 11-163); sin embargo, en ellas, las formas predominantes desde el Carbonífero al Triásico corresponden a grupos que hoy sólo están representados todavía en escasas especies, mientras que las familias predominantes en la actualidad aparecieron en el Mesozoico.

Cuarta subdivisión: Spermatophytina, espermatófitos Con aprox. 250 000 especies, los espermatófitos son actualmente el grupo vegetal más grande. D o m i n a n la vegetación terrestre en casi todas las partes del m u n d o y const i t u y e n una base i m p o r t a n t e de la v i d a terrestre. Para nosotros, los espermatófitos tienen una importancia extraordinaria. ya que la mayoría de nuestras plantas útiles son espermatófitos y, concretamente, angiospermas.

Alternancia de generaciones Los espermatófitos o plantas con semillas, con sus cinco últimos grupos (gimnospermas: cicadópsidos, coniferópsidos, ginkgópsidos y gnetópsidos; angiospermas: magnoliópsidos), presentan, como los briófitos y los pteridófitos, una alternancia de generaciones heteromorfa, y, asimismo, una alternancia de fases nucleares diplohaplonte, con esporófito diploide y gametófíto haploide (fig. 11-165). A l igual que en los pteridófitos actuales, el esporófito presenta la diferenciación característica en raíz y tallo, y, a su vez, este último se compone de ejes caulinares y hojas. En comparación con la mayoría de los pteridófitos recientes, el gametófíto está muy reducido. Los espermatófitos pertenecen, junto con los briófitos y los pteridófitos, a los cormófilos o traqueófitos (plantas vasculares). Sólo en 1851, W i l h e l m Hofmeister reconoció la alternancia de generaciones «disimulada» que se da en los espermatófitos y con ello apreció su estrecha afinidad con respecto a briófitos y pteridófitos. Entonces ya se usaban términos particulares para denominar los órganos reproductores de los espermatófitos y, aunque luego se haya establecido claramente la homología de dichos órganos con los correspondientes de los pteridófitos, se han mantenido simultáneamente hasta el m o m e n t o los dos sistemas de terminología (fig. 11-164). C o m o algunos pteridófitos, los espermatófitos son también heterospóreos. En el megasporangio (= núcela) suele producirse sólo una célula madre de las esporas (célula ma-

dre del saco embrionario), de la cual, por meiosis, se originan cuatro megásporas (= células del saco embrionario uninucieadas). En el desarrollo del gametófíto femenino (= saco embrionario) interviene con frecuencia una megáspora. El gametófíto femenino forma la ovocélula. A diferencia de la mayoría de los pteridófitos, la megáspora de los espermatófitos permanece en el megasporangio y, por tanto, sobre la planta madre esporofítica. De este modo, el gametófíto femenino se desarrolla también sobre la planta madre esprofítica. Además, el megasporangio de los espermatófitos está envuelto por una cubierta estéril, el integumento, del cual carecen los pteridófitos. El integumento, la núcela y el saco embrionario j u n t o con la ovocélula reciben el nombre colectivo de primordio seminal. En el microsporangio (= saco polínico) se originan numerosas células madres de las micrósporas (= células madres de los granos de polen), de cuya meiosis surgen las micrósporas (= granos de polen uninucleados). El gametófíto masculino (= grano de polen pluricelular) se origina en el interior de la pared del grano de polen y forma espermatozoides flagelados o células espermáticas sin flagelos. Durante la polinización, el gametófíto masculino es transportado a la zona de los primordios seminales. Germina dando un tubo polínico, que libera al m ó v i l espermatozoide o lleva a las inmediaciones de la ovocélula a la i n m ó v i l célula espermática. De la fecundación de la ovocélula por el espermatozoide o la célula espermática surge el zigoto. que da lugar al embrión. El primordio seminal fecundado se desarrolla produciendo la semilla de los espermatófitos. Está compuesta por la testa (= episperma). que surge del integumento, el embrión y casi siempre un tejido nutricio (generalmente endosperma). La semilla ha sustituido a las esporas de los pteridófitos como unidad de dispersión. Los megasporangios y los microsporangios se encuentran solos o agrupados en soportes simples o ramificados con mayor o menor complejidad, y pueden llamarse microsporofilos o megasporofilos (estambres o carpelos). Aunque los términos microsporofilo y megasporofilo implican una homología de los microsporangióforos y los megasporangióforos con los órganos foliares, no está claro de ninguna manera ni si las hojas participaron en el origen del microsporofilo y del megasporofilo ni de qué manera ocurrió exactamente dentro de los diversos grupos de espermatófitos. En algunos de sus grupos recientes no es reconocible la semejanza de las hojas. Además, si se comparan las relaciones de homología de microsporofilos y me- /' gasporof'ilos en los diferentes grupos de espermatófitos, tampoco resultan claras. El uso del término carpelo debería estar restringido a las estructuras especiales de las angiospermas. En los espermatófitos, los esporofilos se sitúan casi siempre sobre braquiblastos de crecimiento limitado. Estas estructuras, existentes ya en algunos pteridófitos, pueden denominarse flores, aunque este término suele emplearse sólo para los grupos de esporofilos primariamente hermafroditas de las angiospermas y posiblemente de los espermatófitos fósiles estrechamente emparentados.

Órganos vegetativos Las plántulas de los espermatófitos son de estructura bipolar y tienen un ápice caulinar p r i m a r i o y otro radical pri-

Órganos vegetativos

751

Fig. 11-165: Alternancia de generaciones y fases nucleares de las gimnospermas (Pinus/Coniferopsida, A-F) y las angiospermas (G-K). Gimnospermas: A semilla germinante con testa, endosperma primario (haploide) y embrión, B vastagos con tallos, hojas e inflorescencias c? o 9; C flor c? e inflorescencia 9 (pina joven), D izquierda, estambre con células madres del polen, granos de polen unicelulares y pluricelulares (en ellos no se han indicado las vesículas aeríferas) y desarrollo del gametófíto c?; derecha, bráctea de la flor 9 ( = escama tectriz) y encima «carpelos» concrescentes ( = escama seminífera), sobre los que se insertan los primordios seminales libres con los sacos embrionarios desarrollados (sólo desarrollada 1 de las 4 megásporas), E flor 9 y primordio seminal durante la fecundación, con un grano de polen en germinación (c?) y el gametófíto 9 con dos grandes ovocélulas, F escama ya madura de una piña con la semilla (alada) y el embrión en el endosperma (primario). Angiospermas: G semilla germinante, H planta completa con raíz, tallo, hojas y yema floral hermafrodita, J flor abierta con el perianto (sépalos y pétalos), los estambres (con granos de polen) y carpelos (ovario, estilo y estigma, con un primordio seminal incluido): polinizada (tubos polínicos) e inmediatamente antes de la fecundación de la ovocélula en el saco embrionario. K Semilla, con testa, endosperma secundario y embrión desprendiéndose del fruto, aquí monospermo. Según F. Firbas. - Sombreado con cruces: gametófíto femenino y endosperma primario; punteado: endospermo triploide; en negro: diplofase (2n) en rojo: haplofase (n), g gametófito, Rl división reductiva, s esporófito.

mario. El número de hojas seminales o cotiledones con frecuencia es dos, pero puede aumentar o reducirse a uno. Los meristemas apicales del tallo y la raíz son pluricelulares y experimentan una d i v i s i ó n progresiva en estratos (figs. 3-4, 3-6). En la zona de la raíz, la formación de raíces laterales es endógena. Especialmente en algunos grupos de angiospermas (p. ej., monocotiledóneas), la raíz principal deja pronto de crecer. Entonces, sus funciones son asumidas en parte por tallos subterráneos radicantes (p. ej., rizomas), pero especialmente por raíces laterales caulógenas. Los haces conductores de la raíz son generalmente actinostelas. La estructura de los vástagos es m o nopódica o simpódica, y estos pueden tener una estructura indiferenciada o formar macroblastos y braquiblastos. La ramificación es básicamente lateral y axilar. En la zona

del tallo hay vasos conductores abiertos y colaterales, dispuestos en a n i l l o en forma de eustela o sifonostela, más raramente atactostelas con vasos conductores cerrados y distribuidos regularmente con respecto al eje transversal del tallo. La mayoría de los espermatófitos pueden tener engrosamiento secundario, con lo que, gracias a la actividad de un c á m b i u m , se forma madera hacia dentro y líber hacia fuera. Sin embargo, esta capacidad de engrosamiento secundario puede también perderse en muchas ocasiones o verse sustituida por un engrosamiento secundario anómalo. Por ello, entre los espermatófitos hay representantes leñosos y herbáceos. Las hojas se disponen de m o d o helicoidal, dístico, decusado o verticilado. La anatomía del tallo proporciona caracteres sistemáticos importantes. En el xilema existen únicamente traqueidas o tráqueas ade-

752

11 Sistemática y f i l o g e n i a

más de traqueidas. En las tráqueas se observa una disposición transversal y una pérdida de los tabiques o paredes transversales, marcadamente distinta y debida a la reducción de los vastagos transversales escalariformes y al acortamiento y la ampliación diferencial de los segmentos traqueales. Sin embargo, la variación en estos caracteres no sólo está condicionada por el parentesco, sino también por la ecología. En el floema de las gimnospermas hay células cribosas, pero en el de las angiospermas, hay tubos cribosos procedentes de una célula madre, junto con células anejas (o anexas). También en los tubos cribosos se observan variaciones en cuanto a la disposición transversal de las placas cribosas, grosor de los poros, acortamiento y ampliación. Los vasos conductores pueden ser no sólo colaterales, sino también bicolaterales gracias a la formación, dentro del xilema, de un floema que está presente en la sección transversal del tallo. En lo referente a la anatomía del tallo, la formación de fibras leñosas y liberianas como tejido especializado de sostén, la relativa proximidad del parénquima leñoso y las tráqueas, la separación espacial de tejido de sostén y conductor, así como el nivel de unificación y expansión radial de las células de los radios medulares, proporcionan otros caracteres empleados en la sistemática. Presentan también una notable variación las formas vitales y las de crecimiento de los espermatófitos. En las formas leñosas se distingue a veces una forma de crecimiento leptocaule, con ramificación relativamente fuerte y ramas relativamente delgadas (p. ej., coniferópsidos) de otra paquicaule, con ramificación relativamente débil y ramas y tallos relativamente gruesos (p. ej., cicadópsidos). Especialmente en las angiospermas, de representantes leñosos estivivirentes o sempervirentes, arbóreos o arbustivos se han originado muchas veces y de manera independiente arbustos, semiarbustos, bejucos, matas perennes, geófitos y epífitos con una posición totalmente diferente de los órganos perdurantes y finalmente hierbas anuales. Las plantas leñosas, sin embargo, pueden proceder secundariamente de plantas herbáceas. Este fenómeno es especialmente evidente en las diversas floras insulares. La gran variación en las formas vitales y de cre-

cimiento de las angiospermas les ha permitido establecerse en una gran cantidad de espacios, en comparación con las gimnospermas. Ese es el motivo más importante de la riqueza de especies de las angiospermas. Además de la disposición de las hojas a lo largo del eje (helicoidal, dística, decusada, verticilada), éstas proporcionan numerosos caracteres adicionales para la sistemática. En lo que respecta a las partes de la hoja, pueden haber o no estípulas y pecíolo, y las hojas pueden ser indivisas o estar divididas de diferente manera y hasta cierto punto. La forma de la lámina o limbo foliar o del folíolo (contorno, ápice, base, etc.) proporciona numerosos caracteres adicionales, y lo mismo puede decirse del borde de la lámina o del folíolo, que puede ser entero o dentado (fig. 4-2). Asimismo, el plegamiento de las hojas en la yema (ptixis) puede ser un carácter constante para determinados grupos de parentesco. Debido a un desarrollo muy diferente, la forma de la hoja varía entre hojas inferiores y hojas propiamente dichas, situadas más arriba (catafilos, hipsofilos, escamas gemíferas, etc.). También es importante la anatomía de la hoja. Así. las hojas pueden tener una estructura bilacial o unifacial. y la nerviación (o nervadura) varía notablemente. Encontramos hojas con nerviación flabelada, p. ej., en Ginkgo, y en las hojas de nerviación pinnada es importante para la sistemática el recorrido y la posterior ramificación de los nervios secundarios, su fusión entre sí, si llegan al borde de la hoja. etc. (fig. 4-60). En las angiospermas monocotiledóneas se encuentra muchas veces una nerviación paralela. Igualmente, la anatomía de los dientes foliares (p. ej., recorrido de los nervios por ellos, situación del tejido de sostén) puede servir dentro del ámbito de caracteres. Reciben el nombre de rastros foliares los haces conductores que. procedentes del haz conductor axial, llegan a la hoja a través del nudo foliar. Dichos rastros foliares dejan en el haz conductor axial unas lagunas. La cantidad de rastros foliares y lagunas es variable y de interés sistemático (fig. 11-166). Así, p. ej., un nudo foliar puede tener un rastro y una laguna (unilacunar), o tres rastros y una o tres lagunas (trilacunar), o incluso cuatro rastros y muchas lagunas (multilacunar).

Cuadro 11-10: Espermatófitos Los espermatófitos, que aparecieron en el Carbonífero antiguo hace aprox. 360 millones de años, se caracterizan sobre todo por las particularidades de su alternancia de generaciones. Su esporófito, originariamente leñoso, es heterospóreo y forma micrósporas y megásporas, en las que los gametófitos se desarrollan de manera endospórea. La megáspora, con el gametófito femenino no abandona el esporófito, sino que permanece en el megasporangio, que no se abre y está envuelto por una cubierta estéril, el integumento. Estas estructuras (integumento + megasporangio + gametófito femenino) constituyen el primordio seminal. Después de la fecundación de la ovocélula en el gametófito femenino surge de dicho primordio la semilla (gr. spérma), la estructura que da nombre a las plantas con semillas o espermatófitos. La semilla es la unidad de dispersión original de los espermatófitos y consta de la testa o episperma (surgida del integumento), un tejido nutricio (endosperma), de origen diverso, y el embrión, procedente del zigoto (fig. 11 -165). Comparados con los pteridófitos, además de la aparición del integumento como neoestructura, la innovación evolutiva de los espermatófitos esencialmente es el hecho de que la megáspora ya no deja el esporófito, con lo que el gametófito femenino permanece en contacto físico con el esporófito. Asimismo, el gametófito femenino está muy reducido y, en parte, carece de arquegonios. El gametófito masculino también está muy reducido, nunca desarrolla anteridios, permanece en la micróspora y. durante la polinización, es transportado al primordio seminal. Allí se produce la fecundación mediante espermatozoides (flagelados) o células espermáticas (sin flagelos).

Al evolucionar este carácter, el proceso de la fecundación se ha independizado por completo de la necesidad de disponer de agua libre, y tanto el gametófito femenino como el embrión que se desarrolla tras la fecundación están protegidos gracias al contacto físico con el esporófito. Principalmente en estas dos propiedades radica la ventaja de los espermatófitos, que hoy dominan la vegetación terrestre. La homología de la alternancia de generaciones de briófitos, pteridófitos y espermatófitos fue reconocida en I85I por W. Hofmeister. En aquella época ya se había establecido una terminología específica para describir las estructuras reproductoras de los espermatófitos, que todavía se utiliza actualmente (fig. 11-164). Así, al megasporangio se le llama núcela y al gametófito femenino, saco embrionario; para la micróspora, con el gametófito masculino contenido en ella, se usa el término grano de polen. Los espermatófitos existentes en la actualidad comprenden cinco grupos: los cicadópsidos (Cycadopsida), coniferas o coniferópsidos (Coniferopsida), ginkgópsidos (Ginkgopsida) y gnetópsidos (Gnetopsida). Estos cuatro grupos se reúnen en un gran grupo: el de las gimnospermas, así como los magno!iópsidos (Magnoliopsida; angiospermas). Sus parientes más próximos entre los pteridófitos vivientes ahora son los equisetos, los psilotópsidos y los helechos. Aunque en la evolución de las plantas terrestres, la semilla sólo haya surgido una sola vez, han aparecido estructuras semejantes a ella en los licopodiópsidos. Así, p. ej., en el género Lepidocarpon, del Carbonífero, el megasporangio con la megáspora y el gametófito femenino estaba envuelto por el megasporofilo y permanecía sobre el esporófito.

Sustancias secundarias

O

un rastro/una laguna

O

tres rastros/una laguna

Fig. 11-166: Rastros y lagunas foliares. Según J.E. Canright, de A. Cronquist.

C>

u

dos rastros/tres lagunas

753

o

W

o

muchos rastros/muchas lagunas

Fig. 11-167: Plastidios en tubos cribosos de angiospermas. A Tipo S con inclusiones de almidón: Nuphar(ninfeáceas) (20 OOOx). B Upo P con inclusiones cristaloides de proteína: Gloriosa (liliales: colquicáceas). C Tipo P con inclusiones filiformes de proteína: Allenrolfea (quenopodiáceas) (B, C, 30 OOOx). - Fotografías SEM de H.D. Behnke.

Otros ejemplos para el complejo de caracteres sistemáticamente importantes dentro del ámbito de los órganos vegetativos son la estructura de los estomas y los pelos, en caso de que existan. Los estomas pueden clasificarse, p. ej., de acuerdo con la estructura de las células anejas contiguas a las oclusivas. Así, p. ej., en los estomas anomocísticos, las células anejas no se distinguen de las demás células de la epidermis y. en los paracísticos, las células oclusivas están rodeadas por dos células anejas paralelas a las oclusivas. Dichas células anejas pueden proceder de una célula madre (origen mesógeno) o de células madres diferentes (origen perígeno). En la formación de los pelos, varía el número de células que intervienen y su ordenación (ramificada, sin ramificar), sus dimensiones relativas, la estructura de sus paredes (dura, blanda), el colorido, la formación de cabezuelas glandulares, etc. hacen que los pelos difieran mucho, por lo que la sistemática puede sacar provecho de ello (fig. 3-14). También pueden ser importantes desde el punto de vista sistemático los idioblastos (p. ej., células cristalinas, células oleíferas), como células de estructura cambiante en los tejidos, por lo demás, uniformes. En el ámbito ultraestructural, la sistemática hace uso de la estructura de los plastidios de los tubos cribosos y la cera epicuticular. Algunos estudios sobre dichos plastidios realizados con el microscopio electrónico de transmisión han permitido reconocer diferentes tipos característicos de grandes grupos de parentesco. La variación se refiere, p. ej., a la presencia de inclusiones de almidón o proteína y a la forma y tamaño de dichas inclusiones (fig. 11 -167). El llamado tipo S, que posee sólo inclusiones de almidón, domina en las gimnospermas y las angiospermas. Un tipo P determinado, con cristales proteínicos cuneiformes, se encuentra principalmente en las angiospermas monocotiledóneas, y otro tipo P. con fila-

mentos proteínicos, está limitado a las cariofilales sensu stricto. Los plastidios de los tubos cribosos con el tipo P pueden contener también almidón además de proteína. Al microscopio electrónico de barrido puede verse que las ceras epicuticulares forman, p. ej., plaquitas, pelos o túbulos (fig. 3-11) y son características a veces de grupos sistemáticos.

Sustancias secundarias Especialmente en las angiospermas se encuentra una gran cantidad de sustancias vegetales secundarias que la sistemática tiene en cuenta. Sin embargo, se llama secundarias a sustancias muy distintas porque 110 son utilizadas en el metabolismo básico de las plantas. Una clase importante de sustancias en la sistemática de las angiospermas (fig. 11-168) son los alcaloides, muy heterogéneos en cuanto a su estructura (p. ej., alcaloides tropánicos, benzilisoquinolinas, pirrolizidinas, etc.), los flavonoides, betalaínas, glucosinolatos ( a l i l glucosinolato), glucósidos o glicósidos cianogénicos, pol¡acetilenos, terpenoides (p. ej., monoterpenoides, sesquiterpenlactonas, esferoides, iridoides, etc.), etc. A s í como las betalaínas y las antocianinas desempeñan una función importante c o m o pigmentos sobre todo de las f l o r e s y t a m b i é n c o m o p e r f u m e de éstas, muchas de las sustancias citadas-son importantes para rechazar a herbívoros y patógenos. Además de la m u l t i p l i c i d a d de for-

754

11 S i s t e m á t i c a y f i l o g e n i a

mas de crecimiento de las angiospermas es probable que también una de las causas de la gran cantidad de especies de este grupo sea su riqueza en sustancias secundarias. En este sentido se puede suponer simplemente que las interacciones. a veces muy específicas, entre planta y animal herbívoro o patógeno han llevado a un aumento de la tasa de formación de especies (especiación) cuando, p. ej., al surgir una nueva sustancia vegetal un herbívoro era rechazado y se originaba una nueva especie en un nuevo nicho ecológico (sin herbívoro). Las principales rutas o vías del metabolismo en la producción de sustancias secundarias son las del ácido shiquímico y la del ácido mevalónico-acetato; la ruta del ácido shiquímico va siendo sustituida cada vez más por la del ácido mevalónico-acetato en los taxones que se van desarrollando (fig. 11-169).

Flores

-

O

CH2-CH2-C-S-GIC

-

-

ii N-oso3"

glucosinolato (2-fenil-etil-glucosinolato)

H 2 C = C H — ( C H 2 ) 5 - H C = CH

glucósido cianógeno (prunasina)

poliacetileno (dehidrofalcarinona)

Las flores son grupos de esporoñlos, es decir, braquiblastos de crecimiento l i m i t a d o provistos de microsporofilos y/o megasporofilos. Aunque dentro de los diferentes espermatófitos no esté aclarada en absoluto la homología de los esporangióforos. al igual que la de las hojas y. en la mayoría de sus grupos, tanto microsporangióforos como macrosporangióforos no presenten ninguna semejanza foliar. de aquí en adelante se hablará de microsporofilos y macrosporofilos. Entre los espermatófitos recientes, sólo Cycas, en el ámbito de sus estructuras femeninas, no se corresponde con la descripción de braquiblasto de crecim i e n t o l i m i t a d o . A q u í , tras la f o r m a c i ó n de numerosos megasporofilos a lo largo del eje aparecen de nuevo hojas normales. Las flores pueden ser unisexuales con sólo m i crosporofilos o megasporofilos, o bisexuales/hermafroditas. con microsporofilos y megasporofilos. Las flores unisexuales pueden hallarse sobre individuos o pies diferentes (dioecia) y también en un m i s m o i n d i v i d u o (monoecia). Existe también la posibilidad de que existan, en proporción diferente, flores bisexuales y unisexuales juntasen un pie (poligamia: v. 10.1.3.1). Las flores de los espermatófitos sirven para la reproducc i ó n sexual. Esto comprende la f o r m a c i ó n del gametófito masculino y femenino sobre el esporófito, el transporte del grano de polen al p r i m o r d i o seminal o carpelo (polinización), el m i s m o proceso de la fecundación, así c o m o el amparo del zigoto, que se transforma en embrión, del prim o r d i o seminal, que se transforma en semilla y, en las angiospermas, del ovario, que da lugar al fruto.

Perianto

CH 2 O - G I c

¡ridoide (eswertiamarina)

esteroide (solanidina)

Fig. 11-168: Ciases de sustancias secundarias importantes para la sistemática de las angiospermas.

Sólo los gnetópsidos y las angiospermas poseen una env o l t u r a de órganos foliares estériles, exterior al esporofilo, pero, en cuanto a su f u n c i ó n , perteneciente a la flor. La f u n c i ó n de la envoltura f l o r a l es, por una parte, la de proteger los demás órganos florales en la fase de yema. Por otra parte, pueden tener otra f u n c i ó n importante en la atracción de polinizadores cuando ha florecido; asumen otras funciones en relación con la p o l i n i z a c i ó n y, en las angiospermas, también intervienen en la dispersión de semillas.

Flores

alily propenilfenol

alcohol • — acido cinámico cinámico

tirosin fenilalanina

ácido corísmico

755

ácido shiquimicO'

C U =3 UD

cu to o* rt> | a i/»> n>

8

18 Q v/iJ g

hidratos de carbono

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mevalonato acetato *

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Magnoliidae

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Rósidos'

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"Astéridos'

Rosidae

Fig. 11-169: Esquema simplificado del cambio en el espectro de las «sustancias vegetales secundarias» bioactivas acumuladas en las angiospermas primitivas (izquierda) y derivadas (derecha). Las procedentes de la ruta del ácido shiquimico (lignina, etc.; puntos) van siendo sustituidas poco a poco por las procedentes de la ruta del ácido mevalónico-acetato (rayas). No es segura la participación del acetato en las isoflavonas y taninos condensados. - Según K. Kubitzki.

En los gnetópsidos, la envoltura de las flores masculinas y femeninas se compone de un par o dos pares de brácteas generalmente soldadas basalmente, que a veces pueden formar una estructura t u b i f o r m e (fig. 11-211). N o es explicable su homología con la envoltura floral de las angiospermas. La envoltura floral de las angiospermas se denomina perianto y puede formarse de manera diferente. Si todas las hojas florales son iguales, la envoltura recibe el nombre de perigonio, y dichas hojas florales, el de hojas perigoniales o tépalos. Un perigonio puede estar compuesto por un solo verticilo de tépalos (monoclamídeo) o por dos o más (en la ordenación h e l i c o i d a l de los tépalos) de dos o más vueltas helicoidales (homoclamídeas). En las flores con hojas florales diferentes (perianto «doble», flores heteroclamídeas), las externas, generalmente de

color verde, reciben el nombre de sépalos y constituyen el cáliz. Las internas, generalmente de un c o l o r i d o v i v o , son los pétalos y constituyen la corola. Normalmente se cree que las hojas florales pueden tener un origen distinto (fig. 11-170). Por un lado, pueden proceder de hipsofilos externos a la flor (éstas suelen considerarse sépalos, fig. 4-6; pueden observarse transiciones de hipsofilos a tépalos, p. ej., en Helleborus, fig. 4-5) y, por otro, de los estambres (éstas suelen considerarse pétalos, y pueden hallarse transiciones entre los estambres y los pétalos,

p. ej., en Nymphaeá). Según el parentesco morfológico, los sépalos y los pétalos se distinguen también con frecuencia por la cantidad de haces conductores. Mientras los sépalos tienen con frecuencia varios haces conductores (a menudo tres) y generalmente presentan una anatomía semejante a la de las hojas, los pétalos se ven abastecidos con frecuencia sólo por un haz conductor. En las flores «dobles» de di-

756

11 Sistemática y filogenia

A

B

C

D

E

F

G

H

J

K

Fig. 11-170: Transición de las brácteas (A, B) a tépalos (C) en un capullo de Helleborus niger. Transición de los estambres (K-F) a pétalos (E, D) en Nymphaea. - Según W. Troll.

versas plañías ornamentales, la formación de pétalos en lugar de sépalos constituye una anormalidad. Los órganos del perianto de las angiospermas pueden disponerse helicoidalmente o en círculos o verticilos. Dentro de las angiospermas, las envolturas florales con tépalos dispuestos helicoidalmente se consideran primitivas. La disposición en verticilos posibilita la fusión o concrescencia congénita de los órganos de la envoltura floral. Son ejemplos de sintepalia (tépalos soldados entre sí) Polygonatum; de sinsepalia, una parte de las cariofiláceas o de las fabáceas y, de simpetalia, la mayoría de las compuestas. Los componentes de la envoltura floral pueden «fusionarse» postgénitamente, p. ej., al encajarse o juntarse sus epidermis. En los periantos simpétalos, se puede distinguir un tubo basal concrescente (= fusionado, soldado) y un margen con lacinias simples. Lo mismo puede decirse con respecto a la sintepalia y la sinsepalia. En la zona de la corola, puede distinguirse entre simpetalia temprana, cuando se forma el tubo antes que las lacinias o a la vez que ellas, y simpetalia tardía, cuando la formación del tubo es posterior a la de las lacinias. La concrescencia (= fusión) en el perianto permite en muchas ocasiones una mejor protección o una mejor integración espacial de los órganos florales de cara a la polinización. Muchas veces se utiliza también en sistemática la disposición de las hojas florales o periánticas en la yema (estivación; fig. H-171). Así, los bordes de éstas están en contacto (estivación valvada), solapadas entre sí de diversa manera (estivación imbricada) o pueden no estar en contacto (estivación abierta). Además, dentro de la estivación imbricada se puede distinguir entre quincuncial (p. ej., cáliz de Rosa con una disposición 2/5 de los sépalos), contorta (retorcidas como una rueda eólica, como, p. ej., la corola de Malva, Gentiana\ aquí puede diferenciarse en dextrógira y sinistrógira) y coclear (corola de las fabáceas, con estivación descendente). Además de la función protectora en la fase de yema y la atracción de los polinizadores mediante una coloración llamativa cuando ha florecido, el perianto, tanto el cáliz como la corola, pueden participar en los procesos de fecundación, p. ej., mediante la formación

abierta

^

^

valvada

y/o almacenamiento de néctar, la creación de pistas de aterrizaje para los polinizadores, como en las flores bilabiadas, o la presentación secundaria de polen. Sin embargo, especialmente relacionado con el empequeñecimiento de la flor (p. ej., en la transición a la autogamia o en la formación del pseudanto) y la fecundación por el viento (= anemogamia), el perianto puede simplificarse mucho o reducirse totalmente en la flor adulta (aclamídea). Los sépalos, que a menudo permanecen en el fruto y aumentan de tamaño, también contribuyen a la dispersión de las semillas.

Microsporofilos Los microsporofilos de cada grupo de espermatófitos tienen una estructura y una disposición muy diferente. La homología ente ellos es poco clara, al igual que la cuestión relativa a la participación de los órganos foliares en su origen, a lo que se hace referencia a través del término microsporofilo. De manera neutra se podría denominar a los microsporofilos microsporangióforos. En los ginkgópsidos, el microsporofilo está formado por un pedículo con dos sacos polínicos que cuelgan en su ápice (fig. 11-202). En las flores masculinas hay numerosos microsporofilos dispuestos sobre un eje alargado. Las flores masculinas de los coniferópsidos recientes son estrobiláceas, es decir, como conos, y se componen de una gran cantidad de microsporofilos dispuestos helicoidalmente o, en menos ocasiones, decusados. El microsporofilo lleva en su cara inferior entre 2 y 20 sacos polínicos soldados entre sí (fig. 11-203). Sólo en el género Taxus (fig. 11-210) están los sacos polínicos dispuestos radialmente en el ápice de un pedículo. Se hallan entre 5 y 1000 sacos polínicos, generalmente en grupos de 3-5, en el envés de los microsporofilos, normalmente escuamiformes, de los cicadópsidos (fig. 11-201). Los numerosos microsporofilos de las flores masculinas tienen una disposición helicoidal. En los gnetópsidos, los microsporofilos son verticilados o terminales. L a disposición de los vertici-

imbricada

O f V

-

^

quincuncial

O ( >( )

V

-

/

contorta

descendente

ascendente

Fig. 11-171: Estivación. En la yema, las hojas florales pueden no estar en contacto (abierta), estar en contacto por los bordes (valvada) o estar solapadas de diferente manera (imbricada).

Microsporofilos

757

Fig. 11-172: El estambre de las angiospermas y su estructura (A-B, C-D, E-G). Vista general de Hyoscyamus niger, A por delante (adaxial) y B por detrás (abaxial) (aumentada). Secciones transversales de la antera Hemerocallis fulva con los sacos polínicos (C) todavía cerrados y (D) ya abiertos y con el haz conductor. Lilium pyrenaicum, E sección transversal de la pared de la antera con epidermis, sustrato fibroso, estrato intermedio y resto del tapete; célula aislada del estrato fibroso vista desde fuera (F) y desde dentro (G) (150x). H, J Esquemas de una célula fibrosa antes de contraerse y durante la contracción. - A-B: según A.F.W. Schimper; C,D: según E. Strasburger; E-J: según F. Firbas. - e epidermis, f filamento, fs sustrato fibroso, k conectivo, I haz conductor, t tapete, th teca, z estrato intermedio.

los de Welwitschia es verticilada, de modo que los 6 microsporofilos, que están soldados por la base, llevan en el ápice del pedículo 3 sacos polínicos soldados entre sí (fig. 11-211). En las flores masculinas de Gnetum hay sólo un microsporofilo terminal con base pediculifonne y 1-2 sacos polínicos terminales (fig. 11-211); en Ephedra se hallan en posición terminal, generalmente en el extremo de un estilo con frecuencia bifurcado, 2-8 grupos de sacos polínicos casi siempre soldados de dos en dos (fig. 11-211). Los m i c r o s p o r o f i l o s (estambres) de las angiospermas (fig. 11-172) generalmente se componen de un filamento pediculiforme y de una antera de ordinario terminal. La antera está compuesta de dos mitades (tecas) que están unidas a través del conectivo y que contienen cada una 2 sacos polínicos soldados. Esta estructura básica del estambre de las angiospermas varía relativamente en raras ocasiones. El microsporofilo puede ser foliáceo y plano y no presentar una división evidente en filamento y antera, pero también en este caso se reconoce claramente la disposición de dos sacos polínicos soldados entre sí formando dos grupos. El filamento puede hallarse unido no sólo a la base de la antera (basifijo), sino que también puede insertarse en su lado dorsal (dorsifijo) o ventral (ventrifijo). A veces, el número de sacos polínicos por teca puede reducirse a uno. Por subdivisión transversal y/o horizontal del saco polínico y conservándose la estructura de la teca pueden originarse anteras polisporangiadas. p. ej.. en algunas rubiáceas y rizoforáceas. En las raflesiáceas y viscaceas, se ha perdido la división de las anteras en tecas, y las anteras son también polisporangiadas, con numerosos microsporangios que se abren aislada o conjuntamente con un único poro. En las angiospermas, el número de estambres de una flor varía entre 1 y aprox. 2000. E l c o n j u n t o de estambres se denomina androceo. L o s estambres pueden estar dispuestos en hélices, en verticilos, más raramente, formando modelos complicados o estar desordenados ( f i g . 11173). A s í como en la disposición helicoidal, a menudo el número de estambres (generalmente abundante) no está determinado c o n e x a c t i d u d ( p o l i a n d r i a p r i m a r i a ) , la disposición verticilada de los estambres comporta la dism i n u c i ó n ( o l i g o m e r i z a c i ó n ) y la determinación del número de estambres. Una flor con dos verticilos de estambres es diplostémona y haplostémona si sólo posee uno.

Además de las flores c o n un número determinado de estambres en uno o pocos v e r t i c i l o s , se pueden producir también más estambres al d i v i d i r s e los p r i m o r d i o s estaminales ( p o l i a n d r i a secundaria/desdoblamiento). De igual m o d o , los p r i m o r d i o s (claramente reconocibles al p r i n c i p i o ) se subdividen, desde dentro hacia fuera (centrífugos; fig. 11-173) o desde fuera hacia dentro (centrípetos), en numerosos p r i m o r d i o s estaminales, o un prim o r d i o anular se d i v i d e centrífuga o centrípetamente. Se producen mitades de estambres cuando éstos se d i v i d e n durante su desarrollo. Finalmente, los estambres pueden reducirse a estaminodios estériles, que, p. ej., en f o r m a de hojas nectaríferas, tienen la m i s i ó n de formar néctar o la de atraer ópticamente a los polinizadores en forma de petaloides. Existe también la posibilidad de que los estambres de una f l o r se d i f e r e n c i e n m o r f o l ó g i c a m e n te ( h e t e r o a n t e r i a ) . E s p e c i a l m e n t e en la zona de los filamentos, pero a veces también en la de las anteras, los estambres dispuestos en verticilos pueden soldarse lateralmente unos con otros (sinandria) o unirse postgénitamente. También pueden darse concrescencias o fusiones seriales entre estambres y pétalos o estambres y carpelos. Entre las angiospermas primitivas estaba más extendida la disposición helicoidal de una cantidad indeterminada de estambres. Las paredes de los sacos polínicos que envuelven al arquesporio, el tejido que forma el polen, son siempre pluriestratificadas. Tiene una especial importancia funcional una capa celular responsable de la apertura del saco polínico, así como el tapete situado hacia la parte interna. En los coniferópsidos, cicadópsidos y gnetópsidos, la capa parietal extrema o más externa del saco polínico, el exotecio (fig. 11 -201), es la responsable de la apertura. En los ginkgópsidos y en las angiospermas lo es el endotecio ( = capa fibrosa, fig. 11 -172), que se halla inmediatamente por debajo de la epidermis y que, p. ej., puede faltar en las ericáceas. Tanto en el exotecio como en el endotecio, al engrosarse de manera desigual las paredes celulares (las paredes periclinales externas no se engrasan y las anticlinales y la periclinal interna sí, igual que ocurre con el ani-

758

11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-173: Fases tempranas del desarrollo de flores (con el perianto suprimido) de angiospermas con numerosos primordios estaminales. A Poliandria primaria en Magnolia denudata (magnoliáceas). Primordios dispuestos helicoidalmente sobre el eje floral, que es esférico. B Poliandria secundaria en Stewartia pseudocamellia (teáceas), distribución centrífuga de numerosos primordios estaminales de 5 sectores situados entre los primordios de los pétalos y los carpelos, sobre el eje, que está hundido y tiene forma de plato (escudillado). - Fotografías REM de L. Erbar y P. Leins.

lio de los esporangios de los pteridófitos. fig. 8-37), la pérdida de agua produce un acortamiento tangencial de la pared externa. La consecuencia de todo eso es generalmente que el saco polínico se desgarre f o r m a n d o una hendidura longitudinal (estomio) en un punto casi siempre preformado. En el endotecio (capa fibrosa) de las angiospermas, las células de la pared anticlinal poseen filetes engrosados, que a menudo se vuelven más gruesos hacia la pared interna y llegan a fundirse con ella. En las angiospermas, los dos sacos polínicos de una teca suelen abrirse con una hendidura longitudinal c o m ú n , que se produce en la zona del antiguo tabique o pared de separación después de la disolución de las capas celulares que separan a los dos sacos polínicos. Según la orientación de la hendidura en relación con el centro de la flor, se puede distinguir entre anteras introrsas (que se abren hacia dentro), extrorsas (que se abren hacia fuera) y latrorsas (que se abren hacia un lado). Sin embargo, hay sacos polínicos que tienen una hendidura longitudinal propia (p. ej.. Strelitzia), que. al destruirse el tejido, se abren en puntos determinados por medio de poros -pero los poros pueden originarse también a través de hendiduras longitudinales muy cortas (p. ej.. ericáceas)-; también puede desarrollarse una capa fibrosa en una zona restringida, que luego se levanta como una valva o ventalla (p. ej.. lauráceas). Asimismo, la bifurcación de la hendidura longitudinal en ambos extremos puede provocar la formación de valvas. A veces, los engrasamientos de las células fibrosas están orientados al revés, de manera que el saco polínico se acorta al secarse (p. ej.. Welwitschia y aráceas) y el polen sale expulsado por la abertura. E l exotecio o el endotecio en las angiospermas ( f i g . 11172) están separados del tapete por una capa intermedia unicelular, efímera. D i c h o tapete consta de células generalmente con plasma abundante y núcleos a menudo endopoliploides y participa en la nutrición del grano de polen. en la formación de partes del tabique o pared de éste y en la de las sustancias depositadas o incluidas en dicha pared (p. ej., cemento p o l í n i c o ; sustancias importantes

para la autoincompatibilidad). El tapete como tejido permanece m u c h o tiempo intacto en forma de tapete de secreción. mientras que el tapete periplasmodial puede penetrar ameboidemente entre los granos de polen que se están f o r m a n d o después de que se haya destruido la pared celular y se hayan fusionado los protoblastos. Si bien la misión principal de los microsporofilos es la de formar el polen, puede tener otras funciones relacionadas sobre lodo con la polinización. Pueden contribuir al atractivo óptico de las flores o incluso ser responsables de esta misión formando órganos determinados, producen perfumes contribuyendo así a su atractivo olfatorio, fabrican néctar o, gracias a su disposición espacial, influyen en las posibilidades de los polinizadores para desplazarse en la flor haciendo más eficaz el proceso de la fecundación. Finalmente, los esporofilos son también importantes componentes de diversos mecanismos de la presentación secundaria del polen. Del arquesporio se originan una gran cantidad de células madres del polen, y de cada una de ellas surgen por meiosis cuatro granos de polen unicelulares. Si todas las paredes celulares se originan al m i s m o tiempo, tenemos una formación simultánea de polen. En la formación sucedánea de polen, la primera pared aparece ya después de la meiosis I. En general, estos cuatro granos de polen se disponen en una tétrada tetraédrica (en la formación simultánea de polen), pero existe la posibilidad de que los granos de polen de una tétrada estén colocados en fila (linealmente), en un plano (isobilateralmente), en dos planos perpendiculares (decusadamente) o formando una T (en la formación sucedánea de polen).

Polen Los granos de polen, al ser transportados por el aire desde los sacos polínicos a los órganos femeninos de la flor, están expuestos, a menudo durante largo tiempo, a condiciones extremadas, pero la protección de su contenido es fundamental para la reproducción. Dicha protección re-

Polen

sulta asegurada fundamentalmente por la membrana del grano, la esporodermis. Ésta consta de dos complejos de estratos: la exina (externa) y la intina (interna). La intina envuelve el protoplasto sin solución de continuidad, suele ser delicada y químicamente poco resistente. Muchas veces se observan en ella dos o tres estratos, de los cuales el más externo contiene a menudo abundante pectina, que facilita la separación de intina y exina; en el estrato interior o medio los elementos fundamentales son fibrillas de celulosa. Al germinar el grano de polen sólo la intina se desarrolla para dar el tubo polínico. La exina está formada esencialmente por esporopoleninas. que son químicamente muy resistentes. Se trata de tetpenos, acerca de los cuales se supone que pueden originarse por polimerización oxidativa de carotenoides o de ésteres de los mismos. Sus componentes elementales son gránulos de aprox. 6 n m de tamaño. En las gimnospermas, la exina se divide en un estrato interno, la endexina. de estructura laminar, y otro externo, la ectexina. En esta última, un estrato interno (estrato podal, ing.: footlayer) y otro externo y compacto engloban un estrato medio granular o alveolar. La endexina de las angiospermas no es laminar, sino más bien granular. La endexina. juntamente con el estrato íntimo o más interno de la ectesina, el denso y homogéneo estrato podal (footlayer) recibe también el nombre de nexina en las angiospermas (fig. 11-174). Las zonas externas de la ectesina de las angiospermas se denominan sexina y suelen presentar una estructura y una ornamentación muy marcada. En los granos de polen intectados, la s e x i n a recubre la n e x i n a s ó l o en f o r m a de bastoncitos, excrescencias claviformes, conos, verrugas o en forma de retículo. Los elementos columniformes (columelas, báculos) pueden c o n f l u i r por el extremo distal y formar un estrato externo adicional, el téctum (granos de polen tectados), que puede ser interrumpido por poros de las formas más distintas y que, a su vez, puede ser también pluristrato y presentar ornamentos externos (supratectado). En las cavidades del téctum se depositan proteínas de incompatibilidad, cemento polínico y otras sustancias. En muy raras ocasiones, p. ej., en Zostera. donde la polinización es submarina, puede faltar por completo una exina. En las pináceas pueden formarse también sacos aeríferos (fig. 11 -203) al levantarse las capas externas del estrato interno de exina.

tectado

intina

759

Los estudios efectuados con ayuda del microscopio electrónico sobre el desarrollo del grano de polen muestran que, en primer lugar y todavía dentro de la gruesa membrana de calosa que procede de la célula madre del polen, se deposita sobre el plasmalema una fina capa de material fibrilar, la primexina. En ella aparecen elementos más compactos que. por alargamiento y engrasamiento, se convienen en columelas, las cuales se ensanchan lateralmente por los dos extremos y forman el téctum y el estrato podal (footlayer), como partes de la ectexina. Dentro del estrato podal se origina la endexina, que no es laminar, y finalmente la intina. La estructura específica de cada estirpe de exina la determina el mismo grano de polen, pero su formación es muy dependiente de las secreciones del tapete esporofítico. Esto también es reconocible en la reacción esporofítica del grano de polen en el sistema esporofítico de autoincompatibilidad (v. 10.1.3.1). Los granos de polen varían mucho en cuanto a la forma, situación y el número de agujeros germinativos (aberturas; fig. 11-175). Los granos de polen sin aberturas son inaperturados. Se llama proximal el polo del grano de polen que mira hacia el centro de la tétrada, y distal. el que mira hacia fuera. Perpendicular al eje que une ambos polos se halla el plano ecuatorial. En el grano de polen de los espermatófitos hay sólo aberturas distales, ecuatoriales o repartidas por toda la superficie. En ellos se desconocen las aberturas p r o x i m a l e s que aparecen en los pteridófitos. Las aberturas alargadas (pliegues germinativos) se denominan surcos ( = sulcos: distales) o colpos (ecuatoriales, sobre toda la superficie), y los poros germinativos redondeados se llaman ulcos (distales) o poros (ecuatoriales, sobre toda la superficie). En las gimnospermas, los granos de polen suelen ser surcados ( = sulcados), con un pliegue germinativo en el extremo distal. Entre las angiospermas, estos granos de polen se encuentran también en la mayoría de los magnólidos y en las monocotiledóneas, en las que hay además granos de polen ulcerados o inaperturados. E l grupo mayor de las angiospermas, el de las «eudicots» se caracteriza por tener granos de polen primariamente trieolpados, con tres pliegues germinativos perpendiculares al plano ecuatorial. Así pues, los granos de polen sulcados se originan en las angiospermas. Los pliegues germinativos pueden ser sustituidos también por poros germinativos (p. ej.. triporado). Si hay más de tres pliegues o poros germinativos en el plano ecuatorial, se habla de granos de polen estefanocolpados o estefanoporados. En las cactáceas o en las cariofiláceas se encuentran aberturas distribuidas por toda la

intectado

Fig. 11-174: Esquema de la microestructura de la membrana del grano de polen en distintos tipos de angiospermas. - Esquema: H.Teppner, según Erdtman, K. Faegri y otros. - Gris oscuro: ectexina; punteada: endexina; blanco: intina; rojo: cemento polínico.

760

11 Sistemática y filogenia

estefanocolpado

pantoporado Fig. 11-175: Cuadro sinóptico de algunos tipos de polen frecuentes en los espermatófitos centroeuropeos. A la izq., vista polar y, a la der., vista ecuatorial. Mónadas (granos aislados): sulcado («monocolpado») (muchos magnoliópsidos, liliópsidos), ulcerado («monoporado») (poáceas), tricolpado (ranunculáceas en parte, Quercus, Acer, brasicáceas, Salix, lamiáceas en parte), triporado (Betula, Corylus, urticáceas, onagráceas), tricolporado (Fagus, rosáceas en parte, apiáceas, Tilia, asteráceas), estefanocolpado (rubiáceas, lamiáceas en parte), estefanoporado (Alnus, Ulmus), pantoporado (Juglans, gran parte de las cariofiláceas, amarantáceas, plantagináceas), inaperturado en formas por lo demás aperturado-ecuatoriales (Populus, Callitriche). Tétradas: en grupos donde normalmente hay mónadas (orquidáceas en parte, Typha en parte, ericáceas). - Según K. Faegri, I. Iversen, G. Erdtmann, sintetizado por H. Teppner o M. Hesse.

superficie del grano de polen (pantotremo, p. ej.. pantoporado). Además, la cantidad de aberturas puede ascender hasta 100 (p. ej., amarantáceas). Los granos de polen con aberturas provistas de pliegues y poros reciben el nombre de colporados. Las diferencias del borde de las aberturas o la formación de cubiertas operculiformes pueden originar aberturas muy complicadas. Los tipos de granos de polen, que existen en número muy grande, pueden clasificarse con ayuda de un sistema artificial (sistema NPC), que se basa en el número, la posición y el carácter de las aberturas. Además, tienen importancia sistemática otras muchas diferencias referentes a la simetría, a la forma y al tamaño de los granos, así como a la microestructura de la exina. La estructura de los granos de polen puede ponerse de manifiesto mediante el lla-

mado palinograma y por las fotografías obtenidas con el microscopio electrónico (cuadro 4-1 fig. F, fig. 11-176). Durante el crecimiento de los granos de polen se forma, a partir del tapete, una sustancia viscosa que contiene lipoides y carotenoides, el cemento polínico. En las estirpes polinizadas por animales se sitúa sobre todo en la superficie de los granos y hace que éstos se adhieran entre sí y se fijen a los animales polinizadores. En el proceso de adherencia de los granos de polen también actúan los filamentos de viscina. que suelen formarse en el interior del saco polínico y contienen esporopolenina, celulosa o proteína. Finalmente, existe asimismo la posibilidad de que intervengan también en este proceso secreciones procedentes de otros órganos florales. Por otra parte pueden faltar mecanismos para la adheren-

Fig. 11-176: Granos de polen de distintas cactáceas según fotografías tomadas con el microscopio electrónico de barrido. A-B Gymnocalycium mihanovichii (tricolpado, conjunto: 500x; detalle del téctum con verrugas agudas y poros: 5000x); C Opuntia sp. (pantoporado, conjunto: lOOOx). D Palinograma del grano de polen de Centaurea scabiosa (tricolporado): vista ecuatorial, sección óptica transversal y detalles de la estructura de la pared (microscopio óptico 1500x y 3000x). - A-C: según W. Klaus; D: según G. Erdtman.

Gametófito masculino

761

célula protálica 1 célula polínica

célula protálica 2 2.a célula

célula del tubo polínico célula pedicular

célula anteridial célula generativa

célula espermatógena

2 espermatozoides/ células espermáticas

Fig. 11-177: Desarrollo del gametófito masculino de la célula polínica unínudeada hasta la formación de las células espermáticas/espermatozoides, p. ej., en las pináceas y en Ginkgo.

Fig. 11-178: Desarrollo del gametófito cf en los cicadópsidos. A-E Germinación del grano de polen en Dioon edule (A-C 840x, D 667x, E 420x). F Grano de polen germinado de Microcycas calocoma con nueve células espermatógenas (aprox. 200x). G-J Tubo polínico y espermatozoides de Zamia floridana (G-H 50x, J 75x). - A-E: según C. Chamberlain; F: según O.W. Caldwell; G-J: según H.J. W e b e r . - a célula anteridial, e exina, i intina, k núcleo, p célula protálica, pz célula del tubo polínico, s célula pedicular, sz célula espermatógena.

cia de los granos de polen, como, por ejemplo, en los espermatófitos anemófilos. Los granos de polen de una tétrada no siempre se diseminan aislados, en mónadas. Además de poderse adherir mediante el cemento polínico o los filamentos de viscina. las células hijas de una célula madre del polen también pueden permanecer unidas de manera permanente formando una tétrada y diseminarse así (p. ej., ericáceas, Drosera, etc.). A l reducirse progresivamente las tres células de estas tétradas pueden surgir también pseudomónadas (p. ej., ciperáceas). Si los granos de polen procedentes de varias células madres del polen permanecen unidos, tendremos políadas. que pueden estar compuestas de 8, 16 o 32 granos (p. ej.. mimosoideas). Finalmente, todo el contenido de

un saco polínico puede convertirse en un polinio, y el de dos o más sacos polínicos, en un polinario -frecuentemente con una envoltura común de esporolenina- (p. ej.. algunas apocináceas, orquidáceas; figs. 11-274 y 11-227).

Gametófito masculino El gametófito masculino de los espermatófitos consta de m u y pocas células y, en ningún caso, presenta anteridios reconocibles morfológicamente. Su desarrollo tiene lugar fundamentalmente en el interior de la pared del grano de polen y a veces después de la germinación de éste. En las pináceas y en Ginkgo. p. ej.. al dividirse desigualmente la

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11 Sistemática y filogenia

célula polínica, surgen dos células protálicas y una anteridial. Esta última se divide en célula del saco polínico y célula generativa. De la célula generativa se originan la célula pedicular y la célula espermatógena, y de la célula espermatógena se originan dos espermatozoides o dos células espermáticas (fig. 11-177). Antes de la d i v i sión de la célula espermatógena, el gametófito masculino es pentacelular (2 células protálicas, una del tubo polínico, otra pedicular y otra espermatógena: fig. 11 -204). Este modelo varía muchas veces: la cantidad de células protálicas puede ascender a 8 (podocarpáceas) o a 40 (araucariáceas). o haber sólo una (cicadópsidos: fig. 11-178) o

ninguna (Taxus, Gneturn, Welwitschia, angiospermas). En todos los espermatófitos se forma el tubo polínico, pero la célula pedicular falta en las angiospermas. En Micrócycas (cicadópsidos), la célula germinativa se multiplica de tal manera que se llega a producir más de 20 espermatozoides a partir de la célula pedicular.

Fig. 11-179: Desarrollo del gametófito c? en las angiospermas (Lilium martagón). Célula vegetativa con su núcleo y célula generativa en el grano de polen (A-B) y en el tubo polínico (C). En el extremo del tubo polínico (D), la célula generativa se ha dividido en dos células espermáticas. - Según E. Strasburger, de acuerdo con I.L.L. Guignard. - g célula generativa, k núcleo de la célula vegetativa, s célula espermática.

El gametófito masculino de las angiospermas. al carecer de célula protálica y de célula pedicular. está formado solamente por la célula del tubo polínico, denominada también en este caso célula vegetativa, y por otra célula, generalmente l l a m a d a célula g e n e r a t i v a , de la cual se originan las dos células espermáticas (fig. 11-179). La div i s i ó n de la célula generativa puede tener lugar antes o después de la germinación del polen, y este hecho está en c o r r e l a c i ó n c o n el sistema de a u t o i n c o m p a t i b i l i d a d (v. 10.1.3.1).

Fig. 11-180: Primordio seminal y fecundación en los cicadópsidos. A Sección longitudinal de un primordio seminal de Ceratozamia, con micrópilo, integumento, núcela y cámara polínica con granos de polen en germinación; megáspora germinada; gametófito femenino ( = saco embrional) con la pared y dos arquegonios (cada uno con dos células parietales del cuello y una ovocélula) (2,5x). B Parte superior de la núcela de Dioon edule en la época de la fecundación: los tubos polínicos empotrados en el tejido de la núcela han alcanzado la cámara arquegonial y algunos han soltado los espermatozoides; el arquegonio de la izquierda ha sido ya fecundado (100x a p r o x . ) . - A : según F. Firbas; B: según C. C h a m b e r l a i n . - a arquegonio, ak cámara arquegonial, i integumento, m micrópilo, e saco embrionario, n núcela, p cámara polínica, w pared.

Megasporofilos

763

En los granos de polen, al germinar, se forma siempre un tubo polínico, el cual tiene la función de transportar las células germinativas (o germinales) cerca de la ovocélula y también la de fijar y sirve como haustorio para la absorción de nutrientes a f i n de que se desarrolle y crezca el saco polínico (fig. 11-180). En los cicadópsidos y g i n k gópsidos (figs. 11-178, 11-180 y 11-202) se han formado espermatozoides, c o m o células germinativas, capaces de desplazarse mediante flagelos y. en los coniferópsidos, los gnetópsidos y las angiospermas se han formado células espennáticas inmóviles (figs. 11-204, 11-179). Fig. 11-181: Esquema de la ontogénesis característica de un carpelo en las angiospermas. Vista anterior y sección longitudinal (en gris).

Megasporofilos Los primordios seminales de los espermatófitos se hallan en la flor dispuestos de manera muy diferente. Sin tener en cuenta el que sean seguras las relaciones homológicas al comparar los diversos grupos de espermatófitos ni la intervención de las hojas en el origen de las estructuras portadoras de los primordios seminales, reciben el nombre de megasporofilos las estructuras que se habrían de denominar neutralmente megasporangióforos. El término carpelo se reserva tradicional mente a los megasporangióforos de las angiospermas.

claro que la escama seminal debe interpretarse como un braquiblasto m o d i f i c a d o . L o que no está claro es si al principio los primordios seminales eran filospóreos o estaquispóreos (es decir, estaban insertos en las hojas o en los ejes). Los dos únicos primordios seminales de Ginkgo se hallan en el ápice de un pedículo bifurcado apicalmente (fig. 11-202) y, en los géneros de los gnetópsidos, cada flor sólo tiene un p r i m o r d i o seminal terminal (fig. 11-

En los cicadópsidos, los primordios seminales son claramente filospóreos ( f i g . 11-200). En este caso suelen encontrarse dos primordios seminales en el borde inferior de la lámina del megasporofilo, el cual está visiblemente pediculado y es escuamiforme o peltado. En el género Cycas pueden llegar a encontrarse hasta ocho primordios seminales distribuidos a lo largo del raquis del megasporofilo. el cual se halla situado en la zona del ápice y a veces está claramente pinnado o, por lo menos, dentado. En los coniferópsidos recientes hay entre uno y aprox. 20 p r i m o r dios seminales sobre la cara superior de la escama seminal. que es plana ( f i g . 11-205). En raras ocasiones se encuentran p r i m o r d i o s seminales terminales en braquiblastos (p. ej.. Taxus, fig. 11-210). Teniendo en cuenta tanto la posición de la escama seminal ( = ovulífera) en el eje de la bráctea c o m o las relaciones en el parentesco fósil (figs. 11 -206. 11 -207) de los coniferópsidos recientes, está

A s í c o m o en los grupos ya mencionados, el de las g i m nospermas, se accede directamente a los primordios seminales, en las angiospermas, estos se hallan incluidos en el carpelo. Todo el carpelo de una flor de angiosperma, incluidos los primordios seminales que se hallan en su interior, recibe el nombre de gineceo. La estructura del carpelo nos permite comprender su desarrollo. A l principio de su desarrollo se origina un p r i m o r d i o en general semejante a una butaca (fig. 11-181), cuyo margen inferior, llamado zona transversal, está orientado hacia el centro de la flor. Los márgenes de dicho p r i m o r d i o crecen juntos en altura durante un cierto tiempo y se forma una zona tubulosa o utricular (ascidiada: fig. 11-182). Si el crecimiento del p r i m o r d i o se detiene por la parte interna y sólo crecen los lados y la parte posterior del carpelo que se está desarrollando, se forma, mediante una fisura o sutura ventral. en el medio de la flor, una zona abierta llamada pli-

211).

asimplicada

hemisimplicada plícada

simplicada

ascidiada sinascidiada

A

B

Fig. 11-182: Esquema de la estructura de los gineceos. Sección longitudinal (A, B, C) y transversal (A, C) de un gineceo apocárpico (A), hemisincárpico (B), cenocárpico (C). Gineceo con zonas ascidiada, plicada o sinascidiada, simplicada, hemisimplicada y asimplicada. - Según W. Leinfellner.

764

11 Sistemática y filogenia

cada o conduplicada. En esta zona se halla el estilo, un segmento terminal a menudo f i l i f o r m e y, localizado sobre él, se encuentra el estigma, generalmente papiloso y destinado a la captación del polen. De ordinario, el estilo no es sólido, sino que contiene una prolongación habitualmente m u y estrecha del espacio hueco de la zona ascidiada y plicada, el canal o conducto de transmisión, a través del cual el tubo polínico accede, de manera diferente, al p r i m o r d i o seminal. En un carpelo de este tipo se encuentra, desde abajo hacia arriba, una zona pedicular, una zona utricular (ascidiada), cerrada desde el principio, es decir, congénitamente. y una zona plicada. abierta al p r i n c i p i o por una sutura ventral y cerrada postgénitamente bien por secreción, bien por concrescencia de la epidermis. La zona del carpelo, que es hueca y contiene los primordios seminales, recibe el nombre de ovario. La extensión relativa de las zonas ascidiada y plicada puede ser muy diferente. Si. en casos extremos, sólo se forma una zona ascidiada por encima de la zona pedicular. el carpelo es totalmente ascidiado; si no hay zona ascidiada y sólo se forma una zona plicada. el carpelo es totalmente plicado (conduplicado). Las placentas son las zonas de la superficie interna del carpelo y en ellas se encuentran los primordios seminales. Las placentas son planas o abovedadas y suelen hallarse cerca del margen o borde de la sutura ventral (submarginales). A l l í , en m u y raras oscasiones, pueden describir un trayecto en forma de O en t o m o a la sutura ventral, en forma de U o sólo estar en los bordes laterales o el inferior (mediano) de dicha sutura ventral. Sin embargo, los primordios seminales también pueden disponerse por toda la superficie interna del o v a r i o (laminal: fig. 11-183). L a cantidad de primordios seminales por carpelo puede oscilar de uno a varios millones. La cantidad de carpelos en una flor oscila entre 1 y aprox. 2000. Los carpelos también pueden estar dispuestos de f o r m a helicoidal o verticilada. A l igual que pasaba con los microsporofilos, en la disposición helicoidal, el número de carpelos (que suele ser numeroso) con frecuencia no está determinado con exactitud, mientras que, en la disposición verticilada, la reducción (oligomerización) y la determinación del número de carpelos suelen estar correlacionadas.

Si los carpelos son libres, el gineceo es apocárpico (coricárpico). Si los carpelos están soldados entre sí (es decir, son concrescentes) - e s t o constituye la regla cuando se disponen en verticilos-, el gineceo es cenocárpico. U n gineceo cenocárpico se denomina también pistilo. El grado de concrescencia puede ser diferente y, p. ej.. puede aléctar sólo a la base del ovario de cada carpelo, a todo el ovario o también al estilo (fig. 11-184). Con frecuencia, la cantidad de carpelos que intervienen en un gineceo cenocárpico sólo puede reconocerse por la cantidad de estigmas e incluso estos pueden presentar una estructura uniforme. En la estructura interna del gineceo cenocárpico se da una variación notable (fig. 11-183). Si el carpelo está formado por zonas dorsales y laterales y. por consiguiente, el gineceo está subdividido por los lados o flancos de cada carpelo (septos), este gineceo será sincárpico ( = septado cenocárpicamente). Y dependiendo de esto, si los bordes del carpelo están soldados por el centro o son independientes entre sí, se diferenciará el gineceo sincárpico del liemisincárpico (septado de manera incompleta). En este tipo de gineceo. de acuerdo con la estructuración del carpelo, distinguiremos, desde abajo hacia arriba, entre zona sinascidiada y simplicada o hemisimplicada. La placentación cerca del borde del carpelo se llama axilar. Si, durante el desarrollo, las zonas laterales dejaron de crecer, el gineceo será paracárpico, sin septos. Además, las placentas tendrán una posición parietal allí donde los bordes de los carpelos entren en contacto o habrá en la base del ovario una placenta central libre, en la cual se asientan los primordios seminales de una columna de tejido más o menos maciza sin establecer contacto con la pared del ovario. En los gineceos paracárpicos, sin embargo, pueden formarse también primordios seminales que sólo estén situados en la base o pendan del ápice. En los gineceos cenocárpicos pueden producirse también lóculos estériles o ser aparentemente paracárpicos (pseudomonómeros) y también pueden llegar a formarse septos o tabiques «falsos» (figs. 11-265, 11-277, 11-282). Una estructura funcionalmente importante del gineceo cenocárpico es el compito. Se trata del tejido c o m ú n de transmisión de todos los carpelos en la zona del estilo o simplicada; en los gineceos con estigmas separados.

Fig. 11-183: Distintos tipos de gineceo, secciones transversales de la zona principal fértil del pistilo de un carpelo adulto. P placenta o placentación: A coricárpico, P laminal, B apocárpico, P submarginal, C hemisincárpico, P central-marginal, D, G sincárpico, P central-marginal, D carpelo plicado, G carpelo ascidiado, E-F paracárpico, P parietal, H, J paracárpico, P central, numerosos primordios seminales o uno basal. - En parte según A.L.Takhtajan y el Syllabus de Engler.

Primordios seminales

765

Fig. 11-184: Estructura del carpelo (A-C) y concrescencia progresiva (D-F). A Vista de conjunto, por el lado ventral, de un carpelo solitario y libre en curso de maduración, con la sutura ventral cerrada (en la base, el cáliz) (aprox. 3x). B-C En sección transversal, con un haz dorsal y dos ventrales, placenta bipartida y primordios seminales (aprox. 10x). D Gineceo apocárpico, E-F cenocárpico con estilos libres o soldados (aumentado). (A-B Colutea arborescens, C-D Delphinium elatum, E Linum usitatissimum y F Nicotiana rustica). - A-D según W. Troll; E-F: según O.L. Berg y L.F. Schmidt.

p. ej., este tejido permite que todos los carpelos compartan el grano de polen que ha llegado sólo a uno de los estigmas o el tubo polínico. Al igual que las hojas florales y los microsporofilos, los carpelos pueden participar, p. ej., en la polinización produciendo néctar o como órganos de presentación secundaria de polen. Por último se ha de tener en cuenta la estructura del gineceo también a la hora de la formación del fruto. Las angiospermas más antiguas generalmente tuvieron un gineceo apocárpico con una cantidad de carpelos no determinada con exactitud y dispuestos en espiral. El cierre de la sutura ventral de estos carpelos tuvo lugar mediante secreciones.

Primordios seminales Los primordios seminales (óvulos) son los megasporangios de los espermatófitos recubiertos por una envoltura (fig. 11-185). Se componen de una zona pedicular, el funículo, formada generalmente por una o dos (raras veces tres) envolturas, los tegumentos o integumentos (primordios seminales unitégmicos o bitégmicos), así como por el megasporangio envuelto por el tegumento, la núcela. La zona

de transición entre el funículo y la núcela se denomina cálaza, y, en el polo del primordio seminal opuesto a la cálaza. los tegumentos dejan un orificio abierto: el micrópilo. Durante el desarrollo de los primordios seminales se origina primero la núcela y entonces crecen los tegumentos desde abajo hacia arriba en torno a la núcela. En las gimnospermas básicamente sólo existe un tegumento, pero si se forman, como en muchas angiospermas, dos tegumentos, el interno se deriva del externo. En las angiospermas. los primordios seminales unitégmicos pueden formarse de manera que uno de los dos tegumentos deje de crecer y que los dos tegumentos se produzcan por crecimiento intercalar de la base común y que no se reconozca ya, a nivel apical, que son dos o que sólo haya un tegumento desde el principio. Los tegumentos pueden ser muy finos y constar sólo de dos epidermis, o bien las epidermis pueden abarcar más estratos celulares. El estrato íntimo o más interno del tegumento constituye un endotelio semejante a un tapete, en especial en los primordios seminales unitégmicos. En algunas angiospermas parásitas no hay tegumentos (p. ej., lorantáceas). Según la localización de la célula madre de la megáspora en la núcela, se pueden distinguir las siguientes formas de primordios seminales: si la célula madre del esporangio formada en el polo apical de la núcela tiene una posición subepidérmica, tendremos un p r i m o r d i o seminal tenuinucelado. La megáspora y el saco embrionario que surge de ella es entonces apical y está englobado lateralmente sólo

Fig. 11-185: Desarrollo y posición de los primordios seminales en las angiospermas. A-D Desarrollo. E Primordio seminal átropo, F anátropo G campilótropo. - A-D: según W. Troll, esquematizado; E-G: según G. Karsten. - a integumento externo, i interno, c cálaza, e saco embrionario (rayado), em célula madre del saco embrionario, f funículo, m micrópilo, n núcela, t tétrada megaspórica.

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-186: Desarrollo del gametófito 9 de las angiospermas (A-F: Hydrilla verticillata, hidrocaritáceas; G Polygonum divaricatum). En la núcela del primordio seminal se diferencia una célula hipodérmica (A), que produce una célula opercular, que vuelve a dividirse (B-C), crece para constituir la célula madre del saco embrionario (D) y, después de la meiosis (E, F), forma cuatro células de las que sólo la inferior da lugar a un saco embrionario. G Primordio seminal maduro con micrópilo, integumentos externo e interno, cálaza y funículo; el saco embrionario contiene las sinérgidas, la ovocélula, que sobresale por debajo de aquéllas, el saco embrionario secundario y las tres antípodas (200x). - A-F: según P. Maheshwari; G: según E. Strasburger. - ap antípodas, a integumento externo, i interno, c cálaza, e ovocélula, f funículo, k saco embrionario secundario, m micrópilo, s sinérgidas.

por la epidermis de la núcela. En cambio, si la célula madre de las esporas está separada por una célula (célula parietal. cobertora) al menos de la epidermis de la núcela, el p r i m o r d i o seminal es crasinucelado (fig. 11-186). La amplitud del tejido que envuelve a la megáspora y al saco embrionario apical y lateralmente es m u y variable en los primordios seminales crasinucelados. En los espermatófitos fecundados por espermatozoides (cicadópsidos, g i n k gópsidos) hay una depresión en el extremo apical de la núcela: la cámara polínica (fig. 11-180). Los primordios seminales también pueden distinguirse de acuerdo con la orientación de su eje longitudinal (fig. 11185). Si el funículo y el m i c r ó p i l o se encuentran en una línea, los primordios no están curvados (átropo/ortótropo). En los primordios seminales anátropos. el m i c r ó p i l o se halla cerca del funículo debido a la curvatura de 180" de la zona de la cálaza, el tegumento y la núcela. A s í permanece recta la núcela. Finalmente, un giro distinto y una núcela curvada dan lugar al p r i m o r d i o seminal campilótropo. En las gimnospermas sólo existen primordios seminales átropos. El curvamiento de éste en muchas angiospermas está en relación con la asequibilidad del micrópilo a través del tubo polínico. En las angiospermas, puede mantener la comunicación entre el micrópilo y la placenta (fig. 11-248) una excrescencia procedente del funículo, los tegumentos. la núcela o la placenta que se denomina obturador.

En la zona del polo apical de la núcela suele originarse una célula madre de la megáspora (célula madre del saco embrionario). De la meiosis de dicha célula surge una tétrada de megásporas (células madre del saco embrionario) lineal, más raramente en forma de T. Las megásporas de las gimnospermas tienen una pared celular en la que puede hallarse esporopolenina. Esto no ocurre así en las megásporas de las angiospermas. Dentro de las angiospermas, son p r i m i t i v o s los primordios seminales anátropos, crasinucelados y con dos tegumentos.

Gametófito femenino En el desarrollo del gametófito femenino (saco embrionario) participan generalmente sólo una megáspora (saco embrionario monospóreo), raras veces dos (saco embrionario bispóreo: algunas angiospermas) o las cuatro megásporas (saco embrionario tetraspóreo: Gnetum, Welwitschici, algunas angiospermas). En el desarrollo subsiguiente, sólo una megáspora lo constituye, generalmente la situada más al interior (en el caso de una tétrada linear), raramente la situada más hacia el exterior. El gametófito femenino de los dis-

Gametófito femenino

megasporogenesis tipo

élula madre de la megáspora

a

a

1 . división 2. división

767

megagametogénesis a

3. división

a

4. división

a

5. división

sacó— embrionario

maduro

monospórico 8 - n u d e a d o tipo Polygonum =

tipo normal monospórico 4-nudeado tipo Oenothera bispórico 8-nudeado tipo Allium

tetraspórico 16-nudeado tipo Penaea

tetraspórico 8-nudeado tipo Fritillaria

Sá1 f

tetraspórico 4-nuc eado tipo Plumbagella tetraspórico 8-nudeado tipo Adoxa

Fig. 11-187: Algunos tipos de formación del saco embrionario en las angiospermas: meiosis de la célula madre, diploide, del saco embrionario (megasporogénesis) y desarrollo de la célula haploide hasta dar un saco embrionario maduro (megagametogénesis). - Según Maheshwari.

tintos grupos de espermatófitos presenta diversos grados de reducción. El desarrollo comienza siempre con divisiones nucleares libres a las que les suele seguir la formación de tabiques o paredes celulares. A s í pueden originarse en las g i m nospermas gametófitos femeninos de hasta unos cuantos millares de células (fig. 11-180). En todos los grupos de espermatófitos, a excepción de Gnetum, Welwitschia (gnetópsidos) y las angiospermas, se forman cantidades diferentes de arquegonios en el polo apical del saco embrionario (figs. 11 -180 y 11 -204). En Ginkgo hay dos o tres arquegonios, hasta 60 en los coniferópsidos y hasta 100 en Microcycas. Los arquegonios constan de una ovocélula a veces m u y grande (de hasta 6 m m de diámetro en los cicadópsidos; fig. 11 -180), una cantidad variable de células parietales del cuello (faltan las del canal del cuello) y también a veces una célula del canal ventral o un núcleo de dicho canal por lo menos. En los espermatófitos fecundados por espermatozoides (Ginkgo. cicadópsidos), el extremo superior del saco embrionario está separado de la núcela que los envuelve por una cámara arquegonial (fig. 11-180), situada por debajo de la cámara polínica. Gnetum tiene un saco embrionario tetraspóreo. cuyo proceso de celularización está limitado sólo al extremo inferior (el de la cála-

za). Antes de la polinización se ignora cuál es la célula que actuará como ovocélula. El saco embrionario de Welwitschia es también tetraspóreo. La celularización irregular produce en este caso una cantidad diferente de núcleos que. entonces, pueden fusionarse entre sí. Igualmente en Welwitschia no se sabe qué célula va a ser la ovocélula antes de la polinización. C o n frecuencia, en las angiospermas, de la megáspora unicelular surgen dos, cuatro y finalmente ocho núcleos en tres divisiones nucleares seguidas (figs. 11-187 y 11188). Cada trío queda envuelto por los extremos superior e inferior del saco embrionario con un plasma propio y f o r m a n así células dependientes rodeadas primero sólo por una membrana y, más tarde, por una fina pared. A las tres situadas arriba se les llama aparato ovular. De ellas, la del centro, visiblemente mayor, será la ovocélula. y las situadas a los lados, las sinérgidas (células auxiliares). Es posible que las sinérgidas sean homologas a las células parietales del cuello del arquegonio. Las tres células inferiores constituyen las antípodas. Los dos núcleos restantes, no separados del plasma del saco embrionario, son los núcleos polares. Se fusionan antes o después de que penetre el saco polínico formando un saco e m b r i o n a r i o secundario, que entonces es diploide.

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-188: Polinización y fecundación en las angiospermas. A Ovario de Fallopia (Polygonum) convolvulus con un primordio seminal átropo (sección longitudinal esquemática, 48x). Pared del ovario (fw), estilo (g), estigma (n) con granos de polen (p) en germinación y tubos polínicos (ps), primordio seminal con funículo (f), cálaza (c), tegumentos externo e interno (a, i), micrópilo (m) y núcela (nu), así como saco embrionario (es) con aparato ovular (e), saco embrionario secundario (ek) y antípodas (ap). B Esquema del saco embrionario durante la fecundación. Al entrar el tubo polínico (ps) en la zona del aparato filiforme (fa), se descompone una de las dos sinérgidas (s,, s ; ); de los dos núcleos espermáticos, uno (sk,) se fusiona con el núcleo de la ovocélula (ez) y el otro (sk ; ), con los dos núcleos polínicos en fusión (pk, + pk,); en la base las 3 antípodas (ap,, ap ; , a p j . A: según H. Schenck; B: según A. Jensen, muy modificado. - a tegumento externo e i interno, ap antipodas, c cálaza, e aparato ovular, ek saco embrionario secundario, es saco embrionario, ez ovocélula, f funículo, fa aparato filiforme, fw pared del ovario, g estilo, m micrópilo, n estigma, nu núcela, p grano de polen, pk núcleo polínico, ps tubo polínico, s sinérgida, sk núcleo espermático.

Existen nuemerosas variantes de este tipo de desarrollo (fig. 11 187). Así pueden participar no una. sino dos o cuatro megásporas en el desarrollo del saco embrionario, que será entonces bispóreo o tetraspóreo. Las demás variantes corresponden a falta de divisiones nucleares, a la disposición de los citados grupos celulares o a las fusiones nucleares. Así, p. ej., mientras el saco embrionario desarrollado del tipo Penaea se compone de 16 células, el de Oenothera sólo tiene cuatro. A la nutrición del saco embrionario de las angiospermas contribuyen las antípodas sobre todo, pero también los haustorios que pueden formarse a partir de las megásporas. las sinérgidas o las antípodas.

Nectarios El néctar constituye un posible alimento importante para los polinizadores. A s í c o m o en las gimnospermas polinizadas por animales esta función la asume una gota de polinización que brota del m i c r ó p i l o , en las angiospermas se encuentran glándulas productoras de néctar: los nectarios. Puede haber varios y estar separados unos de otros (fig. 11-264) o constituir un disco en el eje floral, entre el gineceo y el androceo generalmente (fig. 11-267). Los sépalos pueden formar néctar en zonas situadas en su lado interno o externo, y los pétalos, en el lado interno. Los estambres pueden tener nectarios, p. ej., en los filamentos o tener estructura de estaminodio y funcionar como nectarios u hojas nectaríferas ( f i g . 11-236). En el gineceo, las secreciones del estigma pueden actuar como néctar y, en un gineceo cenocárpico, se pueden formar entre los carpelos nectarios septales en f o r m a de canales (fig. 11-228) con conexiones hacia el exterior. También se puede formar néctar en la parte externa del ovario. Los nectarios situados fuera de las flores reciben el nombre de nectarios extrafiorales y pueden servir, p. ej., para alimentar a hormigas que protegen a la planta.

Disposición de los órganos florales En los apartados anteriores se expusieron ya las diversas posibilidades que tienen de disposición los diferentes órganos florales (helicoidal o verticilada e incluso, más raramente, desordenada). En las angiospermas, la disposición de unos órganos florales con respecto a otros ofrece posibles variantes. En una flor angiosperma completa, el orden de los órganos es casi siempre perianto, androceo y gineceo. Según el número y la localización de los órganos florales, el eje floral (receptáculo) puede ser más o menos alargado o estar m u y acortado, pero también puede dilatarse dando un disco o llegar a formar un cáliz o un tubo (hipanto). A l formarse el hipante, la base de las hojas periánticas y de los estambres puede alejarse de la del gineceo. Cabe también la posibilidad de que se produzca un alargamiento de los entrenudos dentro de la flor. Si el entrenudo entre el androceo y el gineceo se alarga, tendremos un ginóforo (fig. 11 -265) y, si se alarga el entrenudo entre el perianto y el androceo/gineceo, será un androginóforo. La posición relativa de éstos puede ser diferente debido a la localización variable de la actividad de crecimiento del gineceo (fig. 11-189). Si crecen sobre todo las partes dorsales (y las laterales, flancos), se producirá un ovario supero. C o m o las hojas periánticas y los estambres se insertan entonces en la base del gineceo, estas flores se denominan también hipóginas. Si. en el eje floral, el crecimiento se da por debajo de la inserción periférica del gineceo, tendremos un ovario infero. C o m o la inserción de las hojas periánticas y de los estambres se produce por encima del ovario, esas flores reciben el nombre de epíginas. Hay un caso intermedio, en el que el ovario es semiínfero. Si. en un hipanto, el ovario es libre, será medio (flor perígina). En las flores cíclicas, los órganos de un verticilo se encuentran en los espacios situados entre los órganos del verticilo anterior, de modo que los órganos de los verticilos sucesivos se van alternando (alternancia). Sin embargo, a diferencia de

Disposición de los órganos florales

V súpero (flor h i p ó g i n a )

medio (flor p e r i g i n a )

infero (flor epigina)

Fig. 11-189: Posición del ovario en la flor de las angiospermas. - Según P. Leins.

lo anterior, los órganos de los verticilos sucesivos pueden hallarse en el m i s m o radio y superponerse (superposición). En la flor de las angiospermas con cinco verticilos (perianto con cáliz y corola, dos verticilos de estambres y gineceo) si, p. ej., el verticilo estaminal externo está en alternancia con los radios donde se hallan los pétalos y se encuentra frente a los sépalos, será episépaio y, si el verticilo interno alterna con los radios donde están situados los estambres externos, será epipétalo. Esta alternancia puede alterarse cuando falta un verticilo. Si, p. ej., esto afecta al verticilo estaminal externo, el único verticilo estaminal es epipétalo. Cuando se altera la alternancia en el gineceo de una flor con dos verticilos estaminales, los estambres internos se mueven hacia fuera al ampliarse el carpelo dispuesto de modo epipétalo. En las flores desarrolladas, el verticilo estaminal aparentemente externo es epipétalo y el aparentemente interno, episépaio. Este fenómeno se denomina obdiplostemonía. En las llores de las angiospermas, la disposición de los órganos florales que con mucha mayor frecuencia se encuenUa es la verticilada (cíclica). Puede variar también el número de verticilos existentes en la flor. Son especialmente abundantes las llores pentacíclicas, es decir, con cinco verticilos (dos periánticos, p. ej., cáliz y corola, dos de estambres o estaminales, y uno carpelar, que la mayor parte de las veces no alterna): si falta un verticilo, la flor será tetracíclica, y también hay flores dicíclicas o monocíclicas con sólo un verticilo.

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Según la posición de los órganos florales y su formación en la flor surgen diversos tipos de simetría floral (fig. 11 190). Las flores con una disposición helicoidal de los órganos son primariamente asimétricas. En las flores con disposición verticilada de los órganos se distingue entre flores de simetría radial (polisimétricas, actinomorfas, radiadas), con dos o más planos de simetría, flores disimétricas, con dos planos de simetría, y flores zigomorfas (monosimétricas), con un solo plano de simetría. Las flores de estructura verticilada pueden llegar a ser asimétricas secundariamente. Examinando las relaciones de simetría, vemos que se denomina mediano al plano que pasa por el eje madre u original, el floral y la bráctea o escama tectriz. Perpendicular a él se halla el plano transversal; los demás planos son oblicuos. Así pues, puede distinguirse entre llores zigomorfas medianas, transversales y oblicuas. La estructura de las flores se puede representar mejor mediante esquemas (diagramas florales; fig. 11-190). Los diagramas empíricos representan las particularidades reales, mientras que los teóricos incluyen interpetaciones e indican, p. ej., que no se han formado determinados órganos que eran de esperar. Las fórmulas florales contienen información acerca de la simetría floral ( g) = helicoidal, * = radiada, O 4 = disimétrica, ¡ o - o « - = zigomorfa, b = asimétrico verticilada), de los órganos florales (P = perigonio. K = cáliz, C = corola, A = androceo, G = gineceo). de su número por verticilo (p. ej., A5 + 5 indica dos verticilos de 5 estambres cada uno; «> = número grande e indeterminado), de las desviaciones de cada órgano (p. ej.: A3' = estaminodios, 3° = atrofiados, 5" = multiplicados secundariamente), de la concrescencia de los órganos (números entre paréntesis, p. ej., C (5) = pétalos soldados), de la posición del ovario (p. ej., G(5) = súpero, G-(5)- = medio, G(5) = infero), de la formación de falsos tabiques en el gineceo (p. ej., G (¿)) o transiciones entre diversas formaciones (p. ej.. * /* = de simetría radial a helicoidal). Algunos ejemplos de fórmulas florales:

Adonis: * / © K5 C6 - 10 A °° G °° Sedum: * K5 C5 A5 + 5 G 5 Dicentra: -+- K 2 C 2 + 2 A 2 + 2 o (estambres divididos y concrescentes) ('/, - 1 - '/>) + CL - \ - 12) G ( 2 )

Lamium: i K(5) [C(5) A l ° : 4 ] G(¿). Iris: * P3 + 3 A3 + 3° G(3).

Fig. 11-190: Simetría y diagramas florales (proyecciones). A Sedum sexangulare: flor polisimétrica (radiada). B Dicentra spectabilis-, disimétrica. C Lamium álbum: monosimétrica (dorsiventral). - En parte según A. W. Eichler y de G. Hegí.

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11 Sistemática y filogenia

Inflorescencias Los espermatófitos suelen tener de unas pocas a numerosas llores, que suelen estar dispuestas muchas veces en inflorescencias (v. 4.2.5.3). La definición exacta de inflorescencia es objeto de discusión; aquí se ha de entender como el sistema reproductivo de ramificación que no sigue creciendo después de la muerte de la flor y la formación del fruto y que generalmente acaba desprendiéndose. En las inflorescencias, con frecuencia no se forman nomofilos u hojas verdaderas, sino hipsofilos más o menos ineonspicuos (hojas tectrices y profilos) o faltan los órganos foliares. La función de reclamo de las llores pequeñas puede verse aumentada cuando se aproximan mucho unas a otras, cuando aumentan de tamaño las flores marginales (p. ej., Iberis)t que a menudo son estériles (p. ej., Hydrangea, Vihurnum opulus) o cuando aparecen brácteas coloreadas (p. ej., Astrantia, Cornus suecica). Así se originan finalmente, por división del trabajo de las pequeñas flores particulares y por la constitución de órganos axiales y llórales, unidades accesorias (flores) biológico-funcionales en cuanto a la biología de la flor, que son análogas a la flor particular y que se denominan pseudantos (= pseudantios). Ejemplos de ello son los ciatios de Euphorbia, los capítulos o cabezuelas de las dipsacáceas y las asteráceas o las inflorescencias en forma de trampa resbaladiza de Arum. En cambio, también puede ocurrir que sólo sean llores parciales (merantos, merantios) las unidades funcionales en cuanto a la biología floral (p. ej., Iris).

Polinización En la polinización (ing. pollination), los granos de polen son transportados al m i c r ó p i l o de los primordios seminales de las gimnospermas o a los estigmas de las angiospermas. Básicamente se puede esblecer una diferenciación entre autogamia, cuando la polinización tiene lugar dentro del mismo individuo, y alogamia, cuando ésta se produce entre dos individuos. Por lo tanto, la alogamia es la única posibilidad de polinización que existe cuando las estructuras reproductoras masculinas y femeninas se encuenran sobre individuos diferentes, como ocurre en los cicadópsidos, en Ginkgo, en muchos coniferópsidos y gnetópsidos y en un pequeño porcentaje de angiospermas (dioecia). La autogamia es posible en principio si hay llores unisexuales en la misma planta (monoecia) o si hay al menos unas cuantas flores hermafroditas y contienen los órganos reproductores de ambos sexos. Los principales mecanismos para impedir la autogamia y la autofecundación, perjudiciales en muchas situaciones desde el punto de vista evolutivo, son la autoincompatibilidad. la heteromorfia. la dicogamia y la hercogamia (v. 10.1.3.1 y 10.1.3.2). Una posibilidad extrema de autogamia es la cleistogamia, que se da cuando la autopolinización y la autofecundación tienen lugar ya en la yema floral (con la flor todavía sin abrir). En algunas especies de Viola y en Oxalis acetosella, se forman individuos tanto por cleistogamia como por casmogamia (cuando las flores se abren). En Lamium amplexicaule hay flores cleistógamas sobre todo al principio y al final del período vegetativo. Los principales vectores de la polinización son el viento, el agua y diversos animales. La anemofília o polinización por el viento requiere que se produzcan y se dispersen cantidades suficientes de polen para que los granos del m i s m o se distribuyan en el aire rápida y regularmente, que floten en él bastante tiempo, y, por otra parte, que los estigmas sean lo suficientemente libres y grandes c o m o para que se produzca la polinización con la frecuencia necesaria. Las flores anemófilas en ge-

neral son poco llamativas ópticamente, suelen carecer de perfume y néctar y con frecuencia son unisexuales; las flores masculinas (o los estambres) son, en comparación con las femeninas (o los primordios seminales) muy abundantes, los granos de polen son ± lisos y pulverulentos a consecuencia de la escasa formación de cemento polínico o de su rápida desecación. Teniendo en cuenta estas exigencias, en las especies anemófilas se ha originado un complejo de caracteres típicos (síndrome). Los granos de polen se separan fácilmente unos de otros y, debido a su pequeño tamaño o a la presencia de sacos aeríferos (algunos coniferópsidos), poseen gran capacidad de flotación en el aire. Su producción en gran cantidad se debe al aumento de tamaño de las anteras y/o a la multiplicación del número de llores masculinas o de estambres. En Corylus, p. ej., se producen 2,5 millones de granos de polen porcada primordio seminal. La expulsión del polen es facilitada por la movilidad de los filamentos (p. ej., en las poáceas; fig. 11-232), de los pedicelos florales (p. ej., en el cáñamo: Cannabis; fig. 11-257) o del eje de la inflorescencia (p. ej., en los amentos masculinos péndulos del avellano: Corylus, aliso: Alnus. roble: Que/rus; figs. 11-259 y 11-260). Con frecuencia, en un primer momento el polen sólo se extiende por la superficie externa del estambre y luego, en una segunda fase, es dispersado por el viento. Las flores masculinas de Urtica (fig. 8-34) y Pilea «explotan» debido a la tensión elástica de sus estambres. El tiempo de permanencia del polen en el aire y la distancia recorrida, que está en relación con dicha permanencia, dependen en gran medida tanto de la altura a la que se encuentren las flores masculinas con respecto a la superficie del suelo, como a la estructura de la vegetación. El polen de las plantas anemófilas provoca alergias (p. ej., la «fiebre del heno») en muchas personas. Los estilos y estigmas de las llores femeninas de las angiospermas anemófilas están muy agrandados para facilitar la captura del polen. El número de primordios seminales en los carpelos suele ser, en cambio, muy reducido, y las llores se hallan situadas en lugares expuestos. El perianto estorba para la dispersión del polen y se reduce o desaparece. Finalmente, la polinización es también facilitada por la floración temprana, muchas veces anterior al desarrollo del follaje, que obstaculiza la circulación del polen (p. ej., en los robles, alisos, olmos, álamos, fresnos y avellanos). La dispersión geográfica de las angiospermas anemófilas depende de las condiciones ambientales. Acostumbran a encontrarse en poblaciones importantes en sabanas, estepas y biotopos ártico-alpinos expuestos al viento o en el piso arbóreo desde las selvas subtropicales a los bosques boreales. En las selvas tropicales húmedas es rara la anemofília. En algunos grupos de parentesco con especies tanto zoófilas como anemófilas (p. ej., Thalictrum, Sanguisorba, fig. 11-191; Acer Fraxinus, Artemisia), se puede comprender a veces el origen de la anemofília. Asimismo, algunas especies pueden ser zoófilas y anemófilas. Esto es aplicable, p. ej., a Tilia y Callana; en Castanea, el polen presenta al principio un cemento viscoso y es buscado por los insectos, pero luego se seca y es dispersado por el viento. La hidrofília es el transporte de polen o de flores masculinas por el agua y se presenta sólo en pocas angiospermas. Se puede distinguir entre transporte a través, sobre o por debajo de la superficie del agua. En las flores erectas, el agua de lluvia puede provocar la autopolinización y, más raramente (por salpicadura), también la polinización cruzada, pero ni siquiera en las plantas acuáticas está difundida la hidrofilia de modo general. Muchas veces sus flores sobresalen de la superficie del agua y son polinizadas por los animales o el viento (p. ej., Potamogeton; fig. 11-223). En Vallisneria (fig. 11 -223) y Elodea. las llores masculinas desprendidas, y en Callitriche el polen, alcanzan los estigmas que temporalmente se elevan hasta la superficie del agua. Bajo el agua y transportado por ella discurre el polen de Ceratophyllum, Najas y Zostera (fig. 11223). Este último género está provisto de granos de polen fi-

Polinización

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el color rojo, que es mucho menos llamativo, hace que el polinizador potencial se abstenga de hacer una visita «innecesaria» a una flor que ya ha sido polinizada.

Fig. 11-191: Paso de la entomofilia (A) a la anemofilia secundaria (B,C) en el grupo de géneros Sanguisorba-Poterium (rosáceas). A Flor hermafrodita de 5. officinalis, con 4 estambres, estigma verrugoso y nectario. B, C Flores unisexuales de 5. minor sin nectario, la Q con estigma plumoso, la cf con numerosos estambres (aprox. 6x). - Según F. Knoll.

lamentosos de más de 0,5 mm de longitud y carentes de exina. En muchas especies hidrocóricas puede reconocerse cierto paralelismo con la anemocoria en la formación de los caracteres llórales. La enorme variedad de las flores de las angiospermas sólo puede comprenderse si la relacionamos con la zoocoria (zoofiiia). La zoocoria es una causa de la riqueza en especies en la medida en que l a creciente especialización de las flores en unos pocos polinizadores o sólo en uno ha dado como resultado un aislamiento reproductivo, el cual constituye un factor esencial para la f o r m a c i ó n de especies. La zoofiiia sólo puede producirse cuando un polinizador dirige su atención a la flor y la visita con regularidad y durante bastante tiempo, y cuando la flor tiene una estructura tal que el polinizador entra en contacto con el polen y el estigma y que además dicho polen es transportado. Para llamar la atención de un polinizador potencial, las flores deben disponer de medios de reclamo (ing. advertisement) y la regularidad de las visitas se obtiene de ordinario mediante medios de atracción o recompensas (ing.

reward). Los medios de reclamo de las flores de las angiospermas son sobre todo de naturaleza óptica y química: el color y la luz. El color de las flores se debe a los colorantes disueltos en los vacúolos (antocianos: azul, violeta, rojo; antoxantinas: amarillento, blanco, U V ; betalaínas: violeta rojizo, amarillo; calconas y auronas: amarillo. U V ) o en los plastidios (carotenoides: carotenos de color naranja, xantofilas amarillas). Estos colores pueden ser m o d i f i c a dos por la disposición relativa en el órgano de las capas celulares provistas de colorantes, por el almacenamiento de estratos de colorido diferente, por la frecuencia y el tamaño de los intercelulares y por la estructura superficial de la epidermis. Mientras que, p. ej.. las células epidérmicas lisas producen un colorido brillante, las que son papilosas p r o p o r c i o n a n un aspecto aterciopelado. El c o l o r blanco puede tanbién ser el producto de la reflexión total de la luz por parte de los intercelulares principalmente. Al ir envejeciendo la flor puede cambiar también su colorido. Así, p. ej., después de la fecundación, el color de las flores de Aesculus cambia del amarillo al rojo. Esto se interpreta en el sentido de que

La comprensión de la acción óptica o química de las flores precisa, como condición previa, conocer a fondo la fisiología sensorial de los animales polinizadores, que se conoce, por el momento, sólo en unos pocos animales, como las abejas y los abejorros, Macroglossa stellatarum entre los esfíngidos, los bombflidos entre los dípteros y algunos colibríes. Las abejas, al igual que los abejorros no perciben el rojo puro, pero sí, en cambio, el ultravioleta de 310 a 400 nm. que ya no es visible para el hombre, y, entre los restantes colores, sólo un grupo amarillo, de 520 a 650 nm. otro azul violeta (con el purpúreo) de 400 a 480 nm. y el blanco, que aparece como verde azulado. En cambio, las aves tienen una sensibilidad óptica parecida a la del hombre. El rojo sobre todo es muy llamativo para ellas. Algunos experimentos de adiestramiento en insectos polinizadores han demostrado que los diversos grados de saturación del color y de claridad, el contraste simultáneo de claridad y de colorido. así como la forma de las panes florales, pueden contribuir a la eficacia de la atracción óptica. También se ha llegado a demostrar en algunos casos la importancia de los dibujos y manchas que presentan las flores, que, a modo de «señales de color», se consideraban como indicadores del néctar, como p. ej., los paladares anaranjados en las flores amarillas de Linaria vulgaris. Muchas veces se ha considerado que las señales de color imitan, p. ej., las anteras o el polen. Con frecuencia dichas señales son visibles únicamente para los ojos de los insectos sensibles al ultravioleta (p. ej., en las hojas del perigonio de Calthapalustris, que para nosotros son de un amarillo uniforme). También la movilidad de las flores o de partes de ellas puede actuar como un estímulo óptico. E l aroma de las flores tiene su origen en sustancias diversas. L o s aromas considerados agradables por el hombre proceden generalmente de terpenos y benzenoides, pero t a m b i é n de alcoholes sencillos, cetonas, ásteres, como p. ej. ácidos orgánicos, fenilpropano y otras muchas sustancias. Algunas de estas sustancias pueden imitar las feromonas de insectos femeninos, c o m o en Ophrys, y atraen a los insectos masculinos induciéndolos a que intenten copular. El olor desagradable de muchas flores o inflorescencias polinizadas por insectos necrófilos y coprófilos procede, p. ej., de aminas, amoníaco o Índoles. En principio, el aroma puede formarse en todos los órganos florales y está distribuido de un modo mucho más irregular que el color. Consecuentemente, la aproximación de los animales a estas flores, como reacción ante el color, suele realizarse también de manera más irregular y vacilante que en el caso del reclamo o estímulo óptico. Tratándose de las abejas y abejorros, el aroma es importante a corta distancia. Muchas flores poseen «señales olorosas» semejantes a las señales de color y a veces situadas en la misma región. Un ejemplo de este hecho lo constituye la corona de Narcissus (fig. 11-228) y las escamas situadas en la base de la «placa» de los pétalos de algunas especies de Silene (fig. 11-239). En las abejas y en otros bimenópteros, la visita repetida varias veces con éxito a un tipo de flor determinada provoca una especie de asociación, una fijación al mismo durante un cierto tiempo y una gran actividad de recolección. Ello se debe a la acción estimulante del olor específico de las partes de la flor, al néctar y al polen almacenados, así como a la «memoria», muy desarrollada, y a la capacidad de comunicación que poseen estos animales. Los polinizadores pueden verse recompensados de manera m u y diferente. En este caso, el néctar y el polen como alimento para ellos tienen una notable importancia. En las flores poliníferas, éste se forma en exceso y es rico en proteínas, grasas, hidratos de carbono y vitaminas. D i chas flores poliníferas, que son accesibles a insectos prim i t i v o s con aparato bucal masticador, se encuentran entre las magnólidas (p. ej., winteráceas, Victoria) y las

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-192: Zoofiiia en distintas angiospermas. A Abejorro visitando B una flor de Salvia pratensis (azul violeta, algo aumentado). C-D Mecanismo de palanca de Salvia pratensis. Cada uno de los dos estambres tiene un conectivo extensible que forma una larga palanca, que está unida mediante una articulación al corto filamento. Sólo en el brazo anterior, más largo, de la palanca hay una teca fértil. La otra teca es estéril y constituye el brazo más corto, que con la parte correspondiente del segundo estambre está conectada a una plaquita. E-F El pájaro nectarófilo Arachnothera longirostris polinizando Sanchezia nobilis (acantácea, flor amarilla, brácteas purpúreas, aprox. 3/4x). G Inflorescencia de Arum maculatum (flor garlito) cortada longitudinalmente, con espata verde pálido y flores c?, 9 y obstructivas inconspicuas, en estado de desarrollo femenino (2/3x). H Inflorescencia de Ficus carica en sección longitudinal (algo aumentada), con flores c? (J), femeninas fértiles longistilas (K) y 9 galígenas brevistilas (L) (aumentada). - f filamento, h flores obstructivas, k conectivo, s teca estéril.

ranunculales (Anemone) y también en taxones c o n el androceo incrementado secundariamente (p. ej., Papaver, Rosa). Determinadas flores poliníferas acostumbran a tener sólo pocos estambres y anteras poricidas (p. ej., Solanum dulcamara), de las cuales sale el polen ante las v i braciones producidas por los insectos buscadores (ing.:

buzz pollination). El néctar de las flores nectaríferas es fundamentalmente una disolución azucarada (sacarosa, fructosa y glucosa) y acuosa que suele contener también aminoácidos. L a oferta de néctar es menos onerosa para la planta que la de polen. que contiene nitrógeno y fósforo en abundancia. El néctar puede formarse en diferentes partes de la f l o r y al insecto polinizador le resulta variablemente fácil acceder a él. Puede hallarse abiertamente - p . ej., en el receptáculo de muchas rosáceas-, pero también puede estar almacenado profundamente en una corola tubular o en un

espolón (p. ej., Viola, Linaria,

Corydalis), donde sólo de-

terminados animales con un largo aparato bucal pueden localizarlo.

Las flores oleíferas de algunas angiospermas (p. ej., Lysimachia, Calceolaria; muchas malpigiáceas) ofrecen al polinizador en unas glándulas especiales aceite como alimento y hasta como material de construcción. Así, p. ej., Clusia (clusiáceas) y Dalechumpia (euforbiáceas) fabrican resina como material para construir nidos (flores resiníferas). En las flores perfumadas (p. ej., Slanhopea: orquidáceas; Gloxinia: gesneriáceas), el aroma de las flores, que imita las feromonas del polinizador, es recogido por los machos de las abejas euglosínidas y utilizado posiblemente para el apareamiento. Las flores también pueden aprovechar de maneras diferentes el instinto reproductor de los animales. Las inflorescencias de Ficus y las flores de Zamia (cicadópsidos), Yucca o Siparuna sirven de lugar de cría a los insectos. En las inflorescencias anuales y urceoladas de la higuera (Ficus carica) se encuentran tres clases de flores combinadas de diferente manera (fig. 11-192). Junto a las flores masculinas hay flores femeninas con estilos largos (macróstilas) y con estilos cortos (micróstilas). Las flores macróstilas producen semillas mientras que las micróstilas sirven para que la avispa de las agallas (Blastophaf>a psenes) ponga en ellas sus huevos y se críen allí las larvas. La sucesión de las flores a lo largo de lodo el año y en la inflorescen-

Polinización

cia facilita que tenga lugar la polinización y la fecundación por una parte y que, por otra, se reproduzcan las avispas de las agallas. En el género Ophrys (orquidáceas), los labios de la flor imitan la forma, la pilosidad y el o l o r de las hembras de ciertos himenópteros e inducen a los machos a intentar la copulación, con lo que se realiza la polinización. Recientemente se pudo demostrar que el perfume de una flor imitaba las feromonas del insecto correspondiente. C o m o Ophrys al final no da nada a cambio, se trata de una flor engañosa. La estructura de una flor debe favorecer que el polinizados de acuerdo con su estructura corporal, entre en contacto con el polen y el estigma. Además, el polen puede ser transportado al polinizador a través de determinados mecanismos de palanca, de pinzas, adhesivos o dispersantes. Así, las flores proterándricas de Salvia pratensis (fig. 11 -192) son conocidas por su eficaz mecanismo de palancas, ya descrito por C.K. Sprengel en 1793. Estas flores sólo poseen dos estambres; cada uno de estos tiene un conectivo prolongado en forma de palanca y situado junto al labio superior de la corola, el cual se une al corto filamento por medio de una articulación. Sólo en el brazo anterior, más largo, de la palanca, se halla una teca fértil. La otra teca, estéril, forma el brazo posterior, más corto, que se une, para fomiar una plaquita, con la parte correspondiente del otro estambre; esta plaquita impide el libre acceso al néctar, que se halla en la base del tubo coralino. Si un abejorro aprieta la plaquita, los extremos largos de las palancas descienden y sus tecas, con el polen, comprimen el dorso del insecto. La misma posición que alcanzan en este caso ambas tecas la ocupan después, en las flores más viejas, los estigmas, que entonces pueden ser polinizados. Un ejemplo de un mecanismo de polinización especialmente complicado lo constituyen las inflorescencias cuyas flores funcionan como «garlitos por deslizamiento» en diversas especies de Arum (fig. 11-192). Las flores de estas plantas, que son unisexuales, se hallan en la base de un grueso espádice, reunidas en inflorescencias bisexuales y protóginas, envueltas por un hipsofilo de tonos claros (espata), que está dilatado inferiormente en forma de marmita ventruda, estrechado más arriba y ampliamente abierto en la parte superior. En lo profundo de esa concavidad se encuentran las flores femeninas y por encima de ellas, las masculinas, y entre ambas y sobre las masculinas se hallan unas flores estériles prolongadas en una gruesa cerda: se trata de las llamadas «flores obstructivas». Por encima de la porción ventruda de la espata, el espádice aumenta de tamaño y se vuelve niazudo (= claviforme), y. en Arum nigrum (una especie muy bien estudiada a este respecto), ya por la mañana del primer día de abrirse la espata. despide una fetidez excrementicia. El desprendimiento de sustancias olorosas resulta favorecido por una elevación de la temperatura en el espádice y por la abertura hacia fuera del sistema de intercelulares («epidennis perforada»). Se sienten atraídos por este olor diversos dípteros y coleópteros coprófilos, algunos de los cuales a veces ya vienen cargados con el polen de otras inflorescencias. Si dichos insectos intentan entonces posarse y descender por la superficie interna de la espala o por el espádice, resbalan fácilmente por la lisa epidennis untada de aceite y caen en el fondo. La evasión es al principio imposible, pues las llores obstructivas hacen más angosta la salida y, al igual que la parte superior de la porción ventruda de la espata, tienen también la superficie resbaladiza. Entonces son polinizadas las flores femeninas con el polen que han traído. Durante la noche siguiente las flores masculinas derraman su polen en el vientre de la espata y los insectos cargan con él. Al mismo tiempo cesa la fetidez. Finalmente, queda libre la salida del fondo de la espata porque se han marchitado las flores obstructivas, de tal manera que, al día siguiente, los animales cargados ya de polen pueden abandonar la trampa y buscar otra inflorescencia nueva. También las flores de diversas especies de Aristohchia son trampas resbaladizas. En el género Ceropegia (apocináceas), las trampas resbaladizas contienen también pinzas.

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El polinizador puede recoger el polen no sólo de las anteras. En la presentación secundaria del polen pueden tomar el polen de las anteras otros órganos y presentarlos al polinizador. Un ejemplo de este hecho lo constituyen las llores de las asteráceas proterándricas, en las cuales el polen se vacía en un tubo formado por las anteras adheridas entre sí; el polen sale de este tubo a través del estilo. que se ha alargado. El polinizador toma entonces el polen del ápice del estilo. El cemento polínico y los filamentos de viscina principalmente son los que sirven para fijar el polen a la superficie de los polinizadores, pero también a veces sirven, p. ej., la superficie de exina provista de espinas y estructuras semejantes (cuadro 4-1, fig. F). Según lo estrecha que sea la relación entre la estructura floral y el polinizador, se pueden distinguir diversos tipos florales. Estos pueden hallarse tanto en las flores parciales c o m o en las flores completas y las inflorescencias. En las flores rotáceas y asalv ¡liadas (p. ej., Anemone: flor

aislada; Matricaria:

inflorescencia; Tilia, Euphorbia:

in-

florescencia), el acceso al centro de la flor y a la recompensa existente está más o menos limitado. Presentan un acceso más angosto las flores acopadas y acampanadas

(p. ej., Hyoscyamus, Crocus) y las flores tubulosas y tubuloso-acampanadas (p. ej., Silene, Nicotianá). En las flores espolonadas, el néctar se almacena en un espolón

(p. ej., Linaria. Viola) y en las flores revólver hay más de un acceso a los nectarios (p. ej., Gentiana acaulis). Las flores amariposadas o papilionadas (p. ej., Corydalis, Pistan, Polygala) y las flores labiadas y ringentes (en fau-

ce) (p. ej., Aconitum, Viola, Iris: flores parciales, Mimetes: inflorescencia) tienen estructura zigomorfa. En las flores fasciculadas y apinceladas hay numerosos estambres que sobresalen ampliamente de la flor (p. ej., Syzygium, Acacia, Salix: inflorescencias) y en las flores t r a m p a , finalm e n t e , los insectos quedan atrapados t e m p o r a l m e n t e (p. ej., Asclepias: en pinza; Arum: garlito resbaladizo). Esta clasificación puede perfeccionarse más; algunas flores tienen elementos de diferentes tipos florales. Debido a esto, asignar una flor a un tipo no siempre resulta fácil. Muchos de los animales polinizadores han aprovechado determinados caracteres de las flores visitadas gracias a la forma de su cuerpo y de sus órganos bucales, a su comportamiento y hábitos alimentarios, y los han transformado por selección de manera adecuada, especialmente en las angiospermas. Así, pueden distinguirse estilos florales característicos a través de determinados complejos de caracteres (síndromes). La verdad de esta interpretación aparece al examinar experimentalmente la gran capacidad de discernimiento de la mayoría de los animales antófilos y también del hecho de que tipos de estilos florales funcionalmente muy parecidos puedan alcanzarse a partir de órganos llórales completamente distintos, de llores enteras (euantios), flores parciales (merantio) o inflorescencias (pseudantios). Muchas veces la predicción realizada a partir del estilo floral sobre la naturaleza del polinizador se ha podido comprobar tras verlo posteriormente. En lo que respecta a la influencia selectiva sobre la forma floral que ejercen los animales antófilos, hay que tener en cuenta que muchas flores son visitadas por un gran número de animales distintos y por eso se consideran polifilas; sólo de modo progresivo se van especializando para pasar a ser flores oligófilas y por fin monófllas, con pocos visitantes o uno solo. Partiendo de la base de un influjo selectivo mutuo se puede hablar de coevolución entre la planta y el animal.

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11 Sistemática y filogenia

Entre las flores entomófilas, las que son visitadas por coleópteros (cantarófilas) suelen ser flores rotáceas o asalvilladas, fácilmente accesibles y robustas, de color verde o claro, sin señales de color y por lo común fuertemente olorosas y con gran producción de polen. Esto se corresponde con el comportamiento de los coleópteros como animales antófilos relativamente poco especializados, con mandíbulas masticadoras que muchas veces destruyen los órganos florales. Se encuentran flores cantarófilas en muchas magnólidas, pero también en grupos con flores disciformes o rotáceas de taxones derivados (p. ej., Cornus, Vibumum: pseudantos). Las flores iniófílas (polinizadas por dípteros) son heterogéneas. En este grupo se encuentran, por una parte, flores rotáceas pequeñas, más o menos inodoras, con néctar libre (p. ej., apiáceas, Ruta) y. por otra, flores que atraen a moscas necrófagas (sapromiófllas), que, especialmente con sus manchas de color purpúreo verdoso y su hedor cadavérico, recuerdan el biotopo normal de sus visitantes. Generalmente son flores sapromiófllas las flores engañosas y/o de trampa, que se aprovechan del p o l i n i z a d o r (p. ej., Aristolochia: cuanto; Arurn: pseudanto). Las flores melitófilas (polinizadas por las abejas) son especialmente variadas y frecuentes. Se caracterizan muchas veces por su forma zigomorfa amariposada, labiada o ringente (en fauce), con espacio para posarse, por su color a menudo amarillo, violeta o azul, su olor suave, la presencia de señales de color y por tener el néctar almacenado a cierta profundidad (p. ej.. Salvia). Existen adaptaciones especiales, como en las grandes abejas tropicales del género Xylocopa y las abejas euglosínidas neotropicales. Las llores psicófilas (polinizadas por mariposas) se distinguen por su posición erecta, su forma tubulosa estrecha, su coloración a menudo roja y su néctar profundamen-

te escondido (p. ej., Dianthus carthusianorum, Nicotiana tabacum). A diferencia de las estirpes psicófilas con flores abiertas durante el día, las que son polinizadas por mariposas nocturnas (flores esfingófílas y falenófilas) abren sus flores al anochecer. Presentan flores horizontales o péndulas estrechamente tubulosas, de coloración blanquecina, con o l o r p e r f u m a d o y con néctar profundamente escondido

(p. ej., Oenolhera. Silene, Lonicera periclymenum). Es notable la orquídea de Madagascar, Angraecum sesquipedale, que presenta un espolón de hasta 43 c m de longitud. Se supuso que debía de ser polinizada por una mariposa nocturna y luego ésta se descubrió efectivamente. De ahí proviene el

transportado a veces adherido al pico, pero más a menudo a otras partes de la cabeza y raramente a las patas (fig. 11-192). Se encuentran flores ornitófilas en casi todas las familias zoófilas de los trópicos (p. ej., Erythrina, Fuch-

sia. H i biscas ti Hace us, Tropaeolam majas. Salvia splendens. Aloe y también en taxones cultivados en Europa central). Las principales aves antófilas son los colibríes en la zona neotropical y los nectarínidos de la zona paleotropical. Sin embargo, también existen en ambos lugares otras aves polinizadoras pertenecientes a numerosas fam i l i a s distintas. Las flores quiropterófllas (polinizadas por murciélagos) se limitan a los trópicos y son visitadas sobre todo por murciélagos y vampiros de lengua larga, tanto en el Viejo M u n d o c o m o en el Nuevo. El estilo, por la posición expuesta de la flor, se caracteriza por su estructura robusta, rotácea, ampliamente ringente (en fauce) o fasciculiforme, la antesis nocturna, el colorido, a menudo claro u oscuro, el fuerte olor a fruta o material fermentado y la gran cantidad de néctar (y de polen) (p. ej., Carnegiea, Adan-

sonia, Cobaea, especies de Musa y Agave). Otros mamíferos pequeños, como, p. ej., los roedores y, sobre todo, los marsupiales, pueden también actuar como agentes polinizadores. En las gimnospermas actuales se encuentra, además de la anemocortia, la polinización mediante coleópteros (cicadópsidos) y también mariposas nocxtumas (p. ej.. Gnetum). Las primeras angiospermas posiblemente eran polinizadas sobre todo por coleópteros y dípteros de trompa corta, pero tal vez también por avispas y algunas mariposas nocturnas. Otros polinizadores como muchos lepidópteros (tanto diurnos como nocturnos), aves, murciélagos y abejas muy desarrolladas surgieron a finales del Cretácico o en el Terciario, o se han diversificado junto con las angiospermas polinizadas por ellos.

Fecundación

Los estilos florales citados son ejemplos y son de suyo tan heterogéneos como los también citados grupos de polinizadores (p. ej.. dípteros, abejas). Entre los insectos también pueden actuar como polinizadores ortópteros, hemípteros, tisanópteros y representantes de otros taxones.

Después de que el grano de polen ha llegado, tras la polinización, a la cámara polínica, situada en el extremo superior de la núcela (cicadópsidos, Ginlcgo), al micrópilo (coniferópsidos, gnetópsidos) o al estigma (angiospermas), empieza el proceso de la fecundación. Polinización y fecundación pueden estar separadas por un espacio de tiempo de hasta varios meses, especialmente en algunos grupos de gimnospermas. Cuando germina el grano de polen, el tubo polínico crece a través de una abertura germinal de la pared de dicho grano de polen.

Las flores ornitófilas (polinizadas por aves) se distinguen claramente de las e n t o m ó f i l a s . Generalmente no presentan espacio para posarse, pues las aves, considerablemente más pesadas, han de realizar sus visitas suspendidas libremente en el aire (colibríes) o afirmadas en otro sitio. C o n frecuencia las grandes flores pertenencen a los tipos acopado, tubuloso o f a s c i c u l i f o r m e ; los colores, a veces muy contrastados, pueden ser rojo m u y v i v o , j u n t o con azul, amarillo o incluso verde («colores de papagay o » ) ; no producen olor porque el sentido del olfato está mal constituido en los pájaros antófilos, pero, en cambio, producen en abundancia un néctar m u y fluido, en general escondido profundamente, que es absorbido por la lengua tubulosa o en forma de pincel de las aves. El polen es

En los grupos de espermatófitos con espermatozoides (cicadópsidos, Ginkgo), la función del tubo polínico consiste esencialmente en fijar el gametófito masculino cuando penetra en la núcela y absorber nutrientes funcionado como un haustorio (fig. 11-180). Por lo demás, al disolverse la nucela entre la cámara polínica y la arquegonial, el tubo polínico crece hasta llegar al arquegonio. En la cámara arquegonial, llena de líquido, situada por encima del arquegonio, son liberados los espermatozoides, que nadan entonces hacia dicho arquegonio. Después de entrar en él, tiene lugar la fecundación con fusión celular (plasmogamia) y nuclear (cariogamia). En los cicadópsidos y en Ginkgo, la fecundación mediante espermatozoides recibe el nombre de zooidiogamia.

nombre de la mariposa (Xanthopar morgani praedicta).

Semillas

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En la fecundación con tubo polínico y sin espermatozoides móviles (sifonogamia: coniferópsidos, gnetópsidos, angiospermas), el tubo polínico tiene que llevar las células espermáticas hasta la ovocélula (figs. 11-204, 11-188). Además, también debe atravesar la núcela mediante disolución local. Welwischia (gnetópsidos) muestra en este sentido un comportamiento totalmente atípico, ya que no sólo el tubo p o l í n i c o crece frente al g a m e t ó f i t o femenino, sino que también éste crece frente al tubo polínico con estructuras tubulosas. En las angiospermas, el tubo polínico, después de llegar al estigma, tiene que atravesar el tejido carpelar, p. ej., el pistilo hasta alcanzar los primordios seminales. Este crecimiento tiene lugar en el canal de transmisión del tubo polínico. Además, el crecimiento puede producirse en las secreciones superficiales de dicho canal, en su epidermis o también en los estratos situados más profundamente. En el gineceo cenocárpico cabe la posibilidad de que la parte del canal de transmisión del tubo polínico (el c o m p i t o ) , común a todos los carpelos, en su zona simplicada, distribuya los tubos polínicos (p. ej., de los granos de polen germinados sobre un estigma) a todos los carpelos. La ruta del tubo polínico desde la placenta al m i c r ó p i l o se ve facilitada por la disposición muchas veces anátropa o campilótropa de los primordios seminales o por excrescencias de tejido de origen diverso entre la placenta y el micrópilo (obturador). En el tubo polínico de las angiospermas se encuentra el plasma con dos células espermáticas y el núcleo de dicho tubo polínico siempre en la zona apical, ya que las partes más viejas se vacían y a menudo quedan separadas por gotas de calosa. El crecimiento del tubo polínico puede alcanzar una velocidad de 1-3 mm por hora, pero también puede ser notablemente menor, de manera que la fecundación puede tener lugar semanas o meses después de la polinización también en las angiospermas (p. ej., en las orquidáceas). Esta tardanza está en relación en algunos casos con el tardío desarrollo de los primordios seminales.

Fig. 11-193: Semilla y germinación (Ricinus communis). A Visión ventral y B secciones mediana y C transversal de la semilla (A-C 2x). D Plántula (tamaño natural). - Según W. Troll. - c carúncula (eleosoma), e endosperma, h hilo, hk hipocótilo, k cotiledones, r radícula, ra rafe, t testa.

En los c o n i f e r ó p s i d o s y en Welwitschia (gnetópsidos) sólo una de las dos células espermáticas es la fecundadora. En cambio, se produce doble fecundación en Ephe-

Semillas

dra, en Gnetum y en las angiospermas. En Ephedra tiene

Después de la fecundación se desarrolla un primordio sem i n a l , que generalmente está compuesto por la testa y el embrión. La testa (episperma) se origina a partir de dos tegumentos y puede tener una estructura muy variable. Normalmente procede de la epidennis externa del tegumento extemo o único, la exotesta, de la epidermis interna, la endotesta y de los estratos intermedios, la mesotesta. cuyo número es variable y que también pueden faltar. Sobre la semilla madura puede apreciarse la cicatriz del funículo, el hilo, y, en las semillas de primordios seminales anátropos o campilótropos, la parte que contiene el haz conductor, el rafe (fig. 11-193).

lugar cuando una de las células espermáticas se fusiona con la ovocélula y la otra lo hace con el núcleo del canal del cuello del arquegonio; en Gnetum. al fusionarse las dos células espermáticas con dos células del gametófito femenino, surgen dos zigotos, de los cuales generalmente sólo uno de ellos continúa desarrollándose. L a doble fecundación de las angiospermas transcurre de manera diferente ( f i g . 11-188). El tubo p o l í n i c o ha llegado al aparato ovular del g a m e t ó f i t o femenino, vacia sus contenido en una de las dos sinérgidas, que entonces resulta alterada. Mientras el núcleo vegetativo de dicho tubo se desorganiza, las dos células espermáticas o sus núcleos, probab l e m e n t e d o t a d o s de m o v i m i e n t o a m e b o i d e , s i g u e n adelante. De la fusión de un núcleo de la célula espermática con la ovocélula se origina el zigoto. L a otra célula espermática se adentra más en el saco e m b r i o n a r i o y se fusiona de ordinario con el núcleo secundario de dicho saco o con los dos núcleos polares. E l resultado de esta fusión será un núcleo endospermático triploide, que es el punto de partida del típico tejido n u t r i c i o de las angiospermas. E n las orquídeas, p. ej., no hay endosperma y, en las onagráceas, el endosperma es diploide porque sólo hay un núcleo polar.

En los cicadópsidos y en Ginkgo, las zonas extemas del único tegumento dan lugar a la sarcotesta. carnosa y con frecuencia vivamente coloreada, y las partes internas producen la dura esclerotesta. E l único tegumento de los coniferópsidos se convierte en una testa dura y, en los gnetópsidos, ésta es m u y fina y apenas se reconoce celularmente en la madurez. En las angiospermas con dos tegum e n t o s p u e d e n p a r t i c i p a r los dos o s ó l o u n o e n la formación de la testa. En ambos casos cabe la posibilidad de que la testa se diferencie en sarcotesta carnosa y esclerotesta dura (p. ej., magnoliáceas, peoniáceas. Púnica gra-

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11 Sistemática y filogenia

naíum). Cuando participan los dos tegumentos, el límite entre sarcotesta y esclerotesta no tiene que c o i n c i d i r en absoluto con el límite entre ambos tegumentos. En muchas angiospermas con primordios seminales provistos de dos tegumentos se desarrolla la testa sólo a partir de uno de ellos, mientras que el otro se reduce. Esta reducción afecta con frecuencia al tegumento interno. Si sólo hay un tegumento, la testa se producirá a partir de él. Muchas veces se sigue una diferenciación conceptual para la testa de las angiospermas. Si se origina a partir del tegumento externo, recibe el nombre de testa, pero si. en cambio, procede del interno, se denominará tegmen. Además de la distinción entre sarcotesta y esclerotesta, pueden distinguirse numerosas variaciones, sobre todo en las angiospermas. Así, p. ej., sólo algunas zonas de una testa dura pueden ser blandas. Si estas zonas surgen de la transición del funículo al tegumento, tendremos un arilo, que puede envolver por completo a la semilla (p. ej., Euonymus), estar desgarrado (p. ej., Myristica; fig. 11-218) o constituir un sáculo natatorio aerífero (p. ej., Nymphaea; llg. 11-194). Si la testa es carnosa en la zona del micrópilo, se habla de carúncula (fig. 11 -193) y, si es carnosa la zona del rafe, tendremos un estrofíolo. Estas estructuras apendiculares son eleosomas ricos en grasas, proteínas o azúcares (fig. 11-194), importantes para la dispersión de las semillas a través de las hormigas (p. ej., Corydalis, Chelidonium). Muchas veces, la testa se mucilaginiza (p. ej., diversas brasicáceas, Linum, tomate, Plantago) y se forma una mixotesta. De las testas secas pueden surgir pelos (p. ej., Epilobium, algodonero) o apéndices alados (p. ej., Zanonia) (fig. 11-194). En los frutos indehiscentes, donde la función pro-

tectora de la testa es asumida muchas veces por la pared del fruto (p. ej.. apiáceas, asteráceas, poáceas), la testa es frecuentemente muy fina. El tamaño de las semillas oscila notablemente. Así, las semillas de la nuez de las Seychelles (Loduiceir. arecáceas) pesan unos cuantos kilos, mientras que las diminutas semillas de, p. ej., las orquidáceas sólo tienen un peso de algunas milésimas de miligramo. El tamaño de la semilla, la forma y la superficie sólo se debe interpretar teniendo en cuenta la dispersión. la germinación y el establecimiento de la plántula. El tejido nutricio de las semillas suele ser el endosperma. En las gimnospermas, el endosperma p r i m a r i o es el tej i d o haploide del v o l u m i n o s o gametófito femenino. En la semilla madura, el tejido nucelar aparece m u y c o m p r i m i do. En las angiospermas. el endosperma secundario suele proceder de la fecundación del núcleo del saco embrionario por parte de una de las dos células espermáticas y es por eso triploide. La núcela no existe en absoluto o apenas si se reconoce, pero, en algunos grupos, puede servir también de tejido nutricio. La formación del endosperma secundario en las angiospermas se produce nuclearmente. A través de divisiones nucleares libres pueden originarse más de 20()0 núcleos, que al principio se hallan situados en el revestimiento plasmático parietal del saco embrionario engrosado (fig. 11-195). Más tarde tiene lugar la formación de la pared celular (fig. 2-33). En la formación celular del endosperma, las divisiones nucleares están relacionadas desde el principio con la formación de la pared celular; en la formación helobial de endosperma, el desarrollo de la parte inferior del saco embrionario es de tipo nuclear y el de la parte superior, celular (fie. 11223). La formación del endosperma (y también la del embrión) necesita una considerable aportación de nutrientes. En consecuencia, el saco embrionario al desarrollarse penetra ante todo en la núcela hasta agolarla por completo o en gran parte. A veces, también ciertas células del endosperma o del suspensor del embrión, transformadas en órganos absorbentes tubulares, penetran, como haustorios tubiformes, en los tejidos circundantes. En algunas semillas, p. ej., en las de la nuez moscada y en las palmeras del género Areca, se desarrollan unas excrescencias a modo de pliegues, a partir de la núcela y. en las annonáceas, a partir de los tegumentos; tales excrescencias penetran en el endosperma y lo asurcan. Así se origina el endosperma ruminado (fig. 11-218). En las angiospermas, además del endosperma secundario, la núcela puede servir de tejido nutricio. Un perisperma así aparece j u n t o al endosperma, p. e j „ en las ninfeáceas, las piperáceas (fig. 11-217) y en las zingiberales; como tej i d o nutricio único se encuentra en las cariofilales sensu stricto. Finalmente, cabe también la posibilidad de que la acumulación de nutrientes la asuma el embrión mismo en las hojas seminales (cotiledones almacenadores; p. ej., fa-

báceas, Quercus, Juglans, Aesculus), o que las semillas no contengan nada de endosperma (p. ej., orquidáceas). -h

Fig. 11-194: Semillas y su desarrollo. A-B Primordios seminales de diferente edad (70x). C Semilla madura (9x) de Epilobium angustifolium. D Semilla alada de Zanonia javanica (cucurbitáceas, 1/2x). E Papaver rhoeas. F Pseudofumaria alba y G Chelidonium majus, con eleosoma y H Nymphaea alba con arilo sacciforme (aumentada). - A-C: según K. v. Goebel; D: según F. Firbas; E-H: según P.E. Duchartre. - e eleosoma, f funículo, h hilo, m micrópilo, s primordios de los pelos de la semilla.

Los nutrientes de las semillas son almidones, proteínas o aceites en el interior de la célula y celulosa de reserva en las paredes celulares. Así pues, el endosperma o los demás tejidos reservantes pueden ser más bien farináceos, como en las gramíneas, grasos, como en Cocos, o cómeos e incluso pétreos, como en muchas liliales y en algunas palmas (p. ej., Phytelephas: «marfil vegetal»). El desarrollo del embrión a partir del zigoto puede transc u r r i r de manera m u y diferente (figs. 3-1, 11-195). El embrión desarrollado consta del suspensor, que procede del m i c r ó p i l o y que. al alargarse la parte restante del embrión (el e m b r i ó n sensu silicio) en desarrollo, penetra en el te-

Semillas

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Fig. 11-195: Desarrollo del embrión y del endosperma secundario en las angiospermas. A Zigoto. B-F Desarrollo del suspensor (s) y del embrión joven con hipófisis (h), así como los primordios del hipocótilo (hk) y cotiledones (k). G-H Embriones con hipófisis (h), cotiledones (k) y meristema apical del vástago (m) (A-G rosópsidos: Capsella bursa-pastoris, H liliópsidos: Alisma plantago-aquatica) (aprox. 200x). J-K Embrión joven (e) con suspensor en el endosperma (es) nuclear o celular respectivamente (Lepidium sp. y Ageratum mexicanum) (aumentado). L A partir del endosperma se ha desarrollado un haustorio tubuloso y ramificado que atraviesa el micrópilo, en parte se aplica a la pared del ovario (w) y en parte al funículo (f). En el saco embrionario se reconoce también el embrión con el suspensor. (Sección longitudinal de una semilla joven de Globularia cordifolia, aumentada.) - A-H: según I. Hanstein y R. Souéges; J: según I.L.L. Guignard; K: según R.M.T. Dahlgren; L: según I.H. Billings. - e embrión, es endosperma, f funículo, h hipófisis, hk hipocótilo, k cotiledones, m meristema apical del vástago, s suspensor, w pared del ovario.

j i d o nutricio. Suspensor y e m b r i ó n sensu stricto están conectados por una o varias células, que constituyen la hipófisis. Suspensor e hipófisis no se reconocen normalmente en la semilla madura. El e m b r i ó n sensu stricto se compone de p r i m o r d i o radical (radícula), un segmento axial situado por debajo de los cotiledones (hipocótilo), las hojas seminales (cotiledones), de número variable, y el meristema axial c o n los jóvenes p r i m o r d i o s foliares (plúmula). En todos los grupos de espermatófitos con varios arquegonios u ovocélulas por p r i m o r d i o seminal pueden formarse varios zigotos y embriones (poliembrionía polizigótica). Cuando esto pasa, sólo un e m b r i ó n concluye por completo su desarrollo, de manera que la semilla madura sólo contiene un embrión. En los cicadópsidos ( f i g . 11 -196) y en Ginkgo tienen lugar numerosas divisiones nucleares libres, de tal manera que pueden surgir más de 1000 núcleos. A continuación se f o r m a n las paredes celulares. Los embriones de estos dos grupos tienen dos cotiledones. En los coniferópsidos, el desarrollo e m b r i o n a r i o puede empezar con divisiones nucleares libres y proseguir luego con divisiones celula-

res normales, pero puede ser también celular desde el principio. El e m b r i ó n suele tener varios cotiledones ( f i g , 11-197). El desarrollo embrionario de los gnetópsidos es celular, y los embriones tienen dos cotiledones. En Gnetum y en Welwitscliia, el e m b r i ó n tiene una prolongación lateral que penetra c o m o un dedo en el tejido n u t r i c i o y que probablemente sirve para la absorción de los nutrientes. Una particularidad de muchos coniferópsidos es que pueden surgir varios embriones de un mismo zigoto (poliembrionía monozigótica). En Pinus (fig. 11-198), el zigoto presenta cuatro núcleos procedentes de dos divisiones nucleares libres que están situados en un plano en el extremo inferior (alejado del micrópilo). Las divisiones posteriores dan como resultado dos planos con cuatro núcleos cada uno. Cuando se separan las cuatro células del plano inferior, pueden surgir cuatro embriones, y el plano suprayacente se alarga y se divide formando el suspensor. En otras familias y géneros de los coniferópsidos no existe la poliembrionía monozigótica, o puede también surgir una gran cantidad de embriones mediante mecanismos a veces algo distintos. La poliembrionía monozigótica aparece también entre los gnetópsidos en Ephedra y Gnetum. En Ephedra, el zigoto forma, a través de tres divisiones celulares, ocho células en total, todas las cuales

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-196: Desarrollo del embrión en los cicadópsidos (Zamia floridaná). A División nuclear libre en el zigoto (12x), B formación de pared celular y de tejido en la base (18x), C inicio de diferenciación del proembrión en suspensor (con células alargadas) y embrión basal ( 2 2 x ) . - Según I. M. Coulter y Ch. Chamberlain.

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pueden dar lugar a embriones. En Gnetum se originan del zigoto dos suspensores primarios. Cuando se alargan y se ramifican, pero sin que se produzca ninguna división celular posterior, se forma un sistema tubular ramificado sobre cuyos numerosos ápices surgen suspensores secundarios pluricelulares. De estos ápices se forman también embriones por lo que pueden surgir una gran cantidad de embriones a partir de un zigoto. Como en la poliembrionía polizigótica, también en la monozigótica acaba desarrollándose por completo un solo embrión generalmente. De esta manera, la semilla madura contiene sólo un embrión. En las angiospermas. el desarrollo embrionario es celular (fig. 11-195). A través de una o varias divisiones celulares se forma el llamado proembrión con células dispuestas en una fila, con frecuencia también cuatro en forma de T. A partir del proembrión surge, por una parte, el suspensor, compuesto siempre por una única fila de células y, por otra, el embrión sensu stricto, esférico al principio, compuesto por cuatro u ocho células y que luego seguirá desarrollándose. El embrión maduro de las angiospermas tiene uno o dos cotiledones y puede presentar (p. ej., en las poáceas, fig. 11-233) otras diferenciaciones morfológicas con la formación del coiéptilo, la coleorriza, el escutelo, etc. Se distinguen tipos diferentes de desarrollo embrionario de acuerdo con el desarrollo detallado de las divisiones celulares y la intervención en el desarrollo del embrión sensu stricto y del suspensor de las células inferiores y superiores del proembrión que surgen a través de la primera división del zigoto. Los más fre-

Fig. 11-197: Semilla y germinación de la misma en los coniferópsidos (Pinus pinea). A Semilla (sección longitudinal). B-D Germinación de la semilla; embrión o plántula con cotiledones, hipocótilo, raíz principal y raíces secundarias. - Según I. Sachs. - e endosperma primario, k cotiledones, s testa, w raíz principal y secundarias, x saco embrionario desgarrado.

Frutos

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mordio seminal y que siempre acaba endureciéndose. El par de brácteas externo puede volverse carnoso (Gnetum) o dar lugar a alas (Welwitschia). En Ephedra, que sólo presenta un par de brácteas envolviendo al p r i m o r d i o seminal, pueden volverse carnosas otras brácteas de la i n f l o rescencia y formar parte de la unidad de dispersión.

Frutos

Fig. 11-198: Poliembrionía monozigótica en Pinus. A-D P. nigra( 10Ox); E P. banksiana (80x). - A-D: según I.M. Coulter y C. Chamberlain; E: según J. T. Buchholz. - e embrión, p placa basal, r roseta, s suspensor con células secundarias del suspensor (s').

cuentes se conocen con el nombre de tipo asteráceas y tipo onagráceas. Los embriones desarrollados de las angiospermas pueden tener un tamaño muy grande y estar muy diferenciados. Así. p. ej.. en las orquidáceas, los embriones se componen de pocas células y carecen por completo de divisiones. Finalmente, en las angiospermas. la formación del embrión puede tener lugar también sin que haya fecundación (agamospermia; v. 10.1.3.3). En los coniferópsidos y gnetópsidos. en la dispersión de las semillas por el viento o los animales pueden intervenir estructuras no formadas por éstas. Las alas presentes en las semillas, p. ej., de Pinus no proceden de la testa, sino de las escamas seminales ( f i g . 11-203). Las estructuras carnosas de los coniferópsidos deben su f o r m a c i ó n a d i versas causas: o casi todo el cono femenino, a excepción de la semilla, se vuelve carnoso (p. ej., Juniperus: fig. 11 209), o una escama seminal carnosa (el epimacio) envuelve a la semilla, o partes del eje del cono se vuelven carnosas ( p o d o c a r p á c e a s ) , o las excrescencias del eje por debajo de la semilla envuelven a éstas (p. ej., Taxus; fig. 11-210). En los gnetópsidos, la función de la testa la asume un par de brácteas que envuelve directamente al pri-

En las angiospermas, los p r i m o r d i o s seminales están incluidos en carpelos. A s í , al igual que los p r i m o r d i o s seminales se desarrollan dando lugar a la semilla después de la fecundación, el f r u t o procede de los carpelos, al igual que a veces de otras partes de la f l o r y del eje floral; el f r u t o , por una parte, alberga a las semillas hasta la madurez y, por la otra, sirve para diseminarlas bien dispersándolas, bien desprendiéndose j u n t o con ellas de la planta. Cuando se desarrollan los carpelos para producir el f r u t o , éste experimenta una transformación en el tamaño, la f o r m a y la estructura. La estructura del fruto maduro depende del gineceo, de la anatomía de la pared del fruto o pericarpo y de las posibles aberturas de éste al llegar a la madurez. Si los frutos proceden de un solo carpelo de una f l o r , tendremos un f r u t o monocarpo o m o n o c á r p i c o . L o s f r u t o s apocarpos o apocárpicos proceden de varios carpelos de un gineceo apocárpico. D e l gineceo cenocárpico pueden originarse diversos frutos cenocarpos o cenocárpicos. En la madurez, la pared del f r u t o ( p e r i c a r p o ) se d i v i d e en e p i d e r m i s externa (exocarpo), e p i d e r m i s interna ( e n d o c a r p o ) y de una cantidad diferente de estratos celulares intermedios (mesocarpo). Los diferentes estratos o capas del pericarpo m u c h a s veces están c l a r a m e n t e d e l i m i t a d o s unos de otros. Si, p. ej., en las drupas hay un hueso pluriestrato, esa parte del pericarpo recibe a menudo el nombre de endocarpo. Según falle o sea más o menos carnoso el pericarpo, se puede d i s t i n g u i r entre frutos secos y frutos carnosos. Entre los frutos carnosos están las bavas, con un pericarpo completamente carnoso, y las drupas, con un pericarpo externamente carnoso e internamente seco. E l endocarpo también puede crecer en forma de pelos carnosos hacia la cavidad ovárica (pulpa: p. ej., Citrus). Los frutos dehiscentes son los que se abren y liberan la semilla cuando están maduros. Dentro de estos frutos se pueden d i s t i n g u i r formas diferentes de acuerdo con las líneas de abertura. Si los carpelos se abren por la sutura ventral, serán ventricidas. En los gineceos cenocárpicos, cuando los frutos se abren siguiendo el límite entre carpelos adyacentes, son septicidas. Los frutos dorsicidas (loculicidas) se abren a lo largo de la parte dorsal de los carpelos. En los frutos poricidas. los poros aparecen en forma de pequeñas aberturas, y las grietas transversales que aparecen en un fruto cenocarpo dan como resultado pixidios. Los frutos indehiscentes no se abren. Los frutos indehiscentes con un pericarpo uniformemente seco son los frutos nuciformes. Sin embargo, en la madurez, los frutos indehiscentes pueden desprenderse dentro de partes cerradas (frutos fragmentables). Si. en los frutos cenocarpos, la línea de separación transcurre a lo largo de las líneas que l i m i t a n los carpelos, tendremos un esquizocarpo. y los frutos parciales serán los mericarpos. Si en las paredes

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-199: Frutos dehiscentes e indehiscentes secos: A folículo (Consolida regalis), B legumbre (Laburnum anagyroides), C silicua (Chelidonium majus), D cápsula septicida (Hypericum perforatum), E cápsula dorsicida (Iris sibirica), F pixidio (Anagallis arvensis), G cápsula porífera (Antirrhinum majus). Núcula de Corylus avellana: H vista general, J sección longitudinal. Frutos fragmentabas: K esquizocarpo (Acer pseudoplatanus, con dos mericarpos monospermos), L legumbre articulada (Omithopus sativus, con artículos monospermos), M silicua articulada (Raphanus raphanistrum, fruto lomentáceo cenocárpico). (A aprox. 4x, B, C, H-K tamaño natural, D, E 3x, F 2x, G 3/4x, L, M 2 / 3 x ) . - A : según G. Beck-Mannagetta; B, D, E, H-M: según F. Firbas; C: según R. v. Wettstein; F, G: según A.F.W. Schimper. - a zona de desprendimiento del fruto, c cotiledón, w haz conductor que va al primordio seminal, m línea dorsal central del carpelo, r radícula, s primordio seminal atrofiado, t testa, p pared del fruto o pericarpo.

de los carpelos se producen roturas, se producirán los frutos lomentáceos.

se encuentra una legumbre por flor. p. ej., en las leguminosas (fig. 11-249), unas cuantas en Magnolia (fig. 11-218).

La multiplicidad de frutos como unidades de dispersión aumenta al poder intervenir en su construcción órganos o partes de ellos diferentes del gineceo o al formarse infructescencias. En Nuphar, el fruto es súpero y está envuelto por tejido axial; en muchas rosáceas, pasa a ser carnoso el receptáculo (Rosa) o el eje floral (Fragaria). En la formación del fruto pueden intervenir el perigonio (p. ej., carnoso en la infructescencia de Morus\ piloso en Eriophorum), el cáliz (p. ej., muy engrosado y coloreado en Physalis alkekengr, como vilano en las valerianáceas y en las asteráceas), las brácteas (p. ej., como alas en Carpinus o Humulus, utriculiformes en Carex). así como los órganos axiales y foliares de la infructescencia (p. ej., cúpulas de las fagáceas, parte carnosa de Ananas).

Los frutos capsulares son generalmente secos y se desarrollan a partir de gineceos cenocárpicos. Se pueden distinguir diversos tipos de cápsulas (fig. 11 -199) según si proceden de un gineceo sincárpico o paracárpico, según el tipo de apertura (p. ej., en toda su longitud, sólo basales o apicales, dorsicidas o poricidas, cápsulas poricidas, pixidios). A las cápsulas pertenecen también la silicua de las brasicáceas (fig. 11 -265). Se compone de dos carpelos paracarpos soldados entre sí. que se abre en dos valvas por los bordes portadores de la placenta, entre los cuales se extiende un «falso» septo. Asimismo, el fruto en catapulta de Gerunium (fig. 11-243) es una cápsula. Los frutos capsulares carnosos son especialmente frecuentes en los trópicos. Son ejemplos centroeuropeos Euonymus y los frutos explosivos de hnpatiens.

A continuación se ordenan los diferentes frutos teniendo en cuenta fundamentalmente su funcionamiento, el tipo de apertura y la estructura anatómica del pericarpo (fig. 11-199). Si al fruto se le define como la flor cuando madura la semilla, la clasificación de los frutos puede orientarse hacia la morfología floral y. p. ej., partir de una subdivisión inicial en frutos monocarpos, apocarpos y cenocarpos.

Frutos indehiscentes

En los folículos, el carpelo de un gineceo apocárpico se seca generalmente y se abre a lo largo de la sutura ventral al llegar a la madurez. En la flor de Consolida, p. ej., sólo hay un carpelo y, por lo tanto, un folículo. En muchas magnólidas, Paeonia, Delphinium, Trollius o Spiraea (fig. 11-255), se producen muchos folículos en las llores, de manera que el fruto recibe el nombre de plurifolículo.

Los frutos nuciformes con el pericarpo completamente leñoso y sin abertura pueden proceder tanto de un solo carpelo de un gineceo apocárpico (p. ej.. Anemone, Ranunculus) como de un gineceo cenocárpico (p. ej., Betula, Ulmus, Fraxinus). En la dispersión de los frutos nuciformes interviene el estilo, que es alargado y plumoso en Clematis y Pulsatilla y ganchudo en Geum. Esta función la asume el epicáliz en muchas dipsacáceas (fig. 11-285). La testa y el epicarpo están muy juntas o concrescentes en las cariopsis o cariópsides de las poáceas (fig. 11-233) y en los aqueníos de las asteráceas (fig. 11-286), que también son frutos nuciformes. En las plurinúculas, varias núculas de un gineceo apocárpico pueden aparecer unidas mediante un eje floral carnoso (Fragaria) o un receptáculo carnoso {Rosa; fig. 11-255).

Las legumbres suelen ser también frutos secos y proceden de un carpelo, pero se abren mediante una sutura ventral o dorsal. Sólo

Entre los frutos indehiscentes secos están también los frutos fragmentahles. En los esquizocarpos, que se originan de un gineceo

Frutos dehiscentes

Dispersión de frutos y semillas cenocárpico, se desprenden los numerosos (p. ej.. Malva) o sólo los dos (p. ej., Acer; fig. 11 -199) mericarpos de manera septicida. En la mayoría de las apiáceas (fig. 11-284), los dos mericarpos permanecen en un soporte central (carpóforo). Los carpelos que se escinden transversal o longitudinalmente caracterizan a los frutos lomentáceos. Pueden proceder de gineceos cenocárpicos (p. ej., los bilomentos de algunas brasicáceas, que se abren transversalmente, figs. 11-199, y los frutos en clusa de muchas lamiáceas y boragináceas. que se abren longitudinalmente y se hienden verticalmente, fig. 11-277 y 11-282) o de un único carpelo o de cada carpelo de un gineceo apocárpico (p. ej., los tomentos de algunas leguminosas, que se abren transversalmente; fig. 11-199). Las drupas se caracterizan por tener la parte externa del pericarpo carnosa y la interna, leñosa. Surge de un solo carpelo, p. ej., la drupa de Prunus (cerezo, ciruelo, etc.; fig. 11 -255). Se forman drupas cenocárpicas, p. ej., en Juglans, Olea o Sambucus. En Cocos, el mesocarpo es fibroso y aerífero (fig. 11 -230) y posibilita la dispersión de los frutos a través del agua. La zarzamora y el frambueso tienen drupas colectivas o cenocárpicas. Los pomos (p. ej., Malus\ fig. 11-255) proceden de un gineceo cenocárpico infero. Las partes externas del pericarpo son carnosas y las internas, papiráceas o coriáceas. Una característica de las bayas es que tienen todo el pericarpo carnoso. Muchas anonáceas, Actaea o la palmera datilera tienen bayas monocárpicas. Se encuentran bayas cenocárpicas, p. ej., en Pibes, Vitis, Vaccinium, Aíropa o Convallaria. Los frutos de los cítricos tienen una pulpa carnosa. Si la pared externa de las bayas es, p. ej., como la del pepino o la calabaza (cucurbitáceas; fig. 11 258) bastante dura, se habla entonces de bayas acorazadas.

Infructescencias También toda una infructescencia (infrutescencia) puede ser una unidad de dispersión. Son ejemplos de este hecho las moras de la morera y los higos (las higueras tienen inflorescencias e infructescencias utriculiformes), así como otros géneros de moráceas (fig. 11-257) o Ananas, con los frutos, el eje floral y el perianto carnosos. En Tilia hay varias núculas unidas a una bráctea que sirve de ala (fig. 11-266), en Arctium, un capítulo de compuesta con brácteas involúcrales ganchudas actúa como unidad de dispersión (diáspora). Finalmente, pueden actuar también como diásporas individuos vegetales enteros, rígidos y de forma esférica («estepicursores»); estas plantas se rompen por la base y luego el viento las hace rodar por el suelo, con lo que se van perdiendo lentamente sus frutos. En este caso contribuye la forma de la planta, que es esférica y rígida.

Dispersión de frutos y semillas La distribución espacial de las unidades de dispersión (diásporas) desempeña diferentes funciones. Como colonización de nuevos lugares no colonizados por la planta madre, la dispersión es importante hasta cierto punto para mantener una población y es importantísima para que se establezcan nuevas poblaciones. A l dispersarse a partir de la planta madre, minimiza la competencia intraespecífica con dicha planta madre y con las plantas hermanas. Por lo demás, la gran mayoría de las diásporas va a parar casi siempre a las inmediatas proximidades de la planta madre (v. 10.1.3.4). La dispersión de las diásporas puede considerarse una estrategia para evitar a herbívoros y agentes patógenos, cuyo «comportamiento» es muy dependiente, y finalmente dicha dispersión constituye también un com-

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ponente del flujo de genes dentro de las poblaciones y entre ellas. En la siguiente exposición sobre los diferentes modos de dispersión de semillas y frutos, hay que tener en cuenta que. en este campo. la especialización está muy por debajo de la de la polinización. Por consiguiente, muchas diásporas son policoras y pueden ser transportadas de maneras muy diversas. Diferentes tipos posibles de dispersión pueden dar lugar incluso a una diferenciación de las diásporas dentro de un individuo (heterospermia, heterocarpia). Así. p. ej., en capítulos de varias especies de Leontodon, aparecen aquenios con y sin vilano, y, en diversas asteráceas, los aquenios extremos o más externos carecen de vilano y se mantienen en los capítulos maduros a la vez que las brácteas involúcrales que las envuelven. Algunas plantas dejan caer muchos de sus frutos o todos en las inmediatas proximidades, p. ej., al crecer activamente en las fisuras de las rocas (p. ej., Cymbalaria muralis) o enterrándolos en el suelo (p. ej., el cacahuete, Arachis liypogaea. Trifolium subterraneum). Los frutos o los mericarpos de Stipa y Erodium (fig. 836) perforan el suelo después de ser diseminados. Los mecanismos existentes para la dispersión a grandes distancias son más frecuentes en las plantas de zonas áridas. Al considerar el fenómeno de la dispersión, se observa que las distancias recorridas por la mayoría de las diásporas de un individuo son bastante bajas y que muchas veces se encuentran en lugares situados a pocos metros de la planta madre. La dispersión de las diásporas que tiene lugar de modo excepcional a distancias realmente grandes es de gran importancia, y esto viene corroborado, p. ej., por el hecho de que islas situadas en medio de los océanos son colonizadas por muchas especies con relativa rapidez. Los métodos moleculares para el análisis del parentesco demuestran que taxones vegetales geográficamente muy alejdos unos de otros pueden estar muy emparentados y que han alcanzado esas zonas por la dispersión a larga distancia (ing.: long distance dispersa/). Los principales mecanismos de dispersión son la zoocoria, la anemocoria, la hidrocoria y la autocoria. La zoocoria puede adoptar formas diferentes. En la endozoocoria. las diásporas son consumidas y luego expulsadas con las deyecciones, y de esta manera se produce la dispersión. Requisito para la endozoocoria es que las diásporas posean medios de atracción (sustancias alimenticias como hidratos de carbono, proteínas, grasas y aceites, vitaminas, ácidos orgánicos y sales minerales), dispositivos de reclamo (color y olor) y adaptaciones protectoras (esclerotesta, partes duras del pericarpo) contra la destrucción de las semillas por los aparatos masticador y digestivo de los animales que las dispersan. Tanto semillas como frutos pueden cumplir estas condiciones. Mientras que las semillas o los frutos carnosos suelen ser consumidos inmediatamente por los animales, los secos son adecuados para ser almacenados. En un principio fueron evidentemente peces y reptiles los principales diseminadores de semillas (y frutos) (ictiocoria y saurocoria), más tarde se sumaron a ellos muchos grupos de aves (ornitocoria) y mamíferos. Como en el caso de la polinización, se ha llegado también con frecuencia en la endozoocoria a una adaptación muy estrecha entre planta y animal. En las diásporas carnosas pueden reconocerse síndromes de caracteres típicos en relación con el agente principal de dispersión. En la ornitocoria, las diásporas suelen presentar coloración viva o contrastada (rojo, amarillo, negro brillante), carecen de olor, su tamaño es mediano o pequeño, la piel es blanda y no se caen en otoño (frutos de invierno). Pueden mencionarse como ejemplo semillas carnosas (Magnolia, Paeonia, etc.), drupas (Prunus avium. Ligustrum, Olea, Sambucus). bayas (Ribes, Viris, Vaccinium), frutos colectivos o apocarpos (Rosa, Rubus), bayas e infructescencias (Morus). Los mamíferos son especialmente importantes en los trópicos para la dispersión endozoocora. Debido a sus distintos órganos sensoriales y a su aparato bucal diferente, las diásporas no suelen estar en este caso tan vivamente coloreadas, pero, en cambio, suelen oler intensamente, a menudo son mayores, presentan piel dura y son recogidas del suelo. Pertenecen a este grupo las drupas de Prunus pérsica, muchos pomos, bayas muchas

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11 Sistemática y filogenia

veces de piel relativamente dura (cacao, cítricos, palosantos, cucurbitáceas, bananas) e infructescencias (Ficus, Artocarpus). Los frutos quiropterocoros son parecidos, pero permanecen colgando en lugares expuestos de la planta. También entre las diásporas secas se encuentran unas de menor lamaño que son dispersadas sobre todo por las aves granívoras y otras de mayor tamaño (p. ej., Quercus, Fagus. Corylus, Juglans), recolectadas y almacenadas sobre todo por las ardillas y siempre una parte de las mismas escapa a la destrucción. La mirmecocoria se basa en el hecho de que distintas especies de hormigas recolectan y transportan semillas y f r u t o s en los que se han c o n s t i t u i d o apéndices que c o n t i e n e n sustancias atractivas o n u t r i t i v a s especiales (eleosomas). Los eleosomas pueden formarse en distintas partes de las semillas (p. ej., Ascirum, Chelidonium, Corydalis, especies de Viola, Cyclamen purpurascens, Melampyrum, Allium ursinum, Galanthus nivalis) o en frutos nuciformes o clusas (p. ej. Anemone nemorosa, Hepático, Lamium, Knautiá). Las plantas mirmecocoras son comunes en los bosques templados y también en los tropicales. Las semillas de algunas leguminosas tropicales, con su colorido rojo y negro, que produce un llamativo contraste, parece como si imitasen a los eleosomas y podrían entonces interpretarse como diásporas engañosas. Como muestra la comparación de estirpes emparentadas, con y sin mirmecocoria, hay también caracteres que están relacionados con esta forma de dispersión. De esta manera. Primilla elatior, que carece de eleosomas, tiene una maduración lenta, con cápsulas rígidas y erectas, cálices secos y largos escapos, y P. vulgar is, que está provista de eleosomas, tienen una maduración más lenta, con cápsulas laxas sobre suelo, cáliz verde y asimilador y cortos escapos. Finalmente, la epizoocoria se produce cuando las diásporas se f i j a n de manera diferente a la superficie de los animales. Mientras que las semillas de muchas plantas acuáticas y palustres, gracias a su pequeñez. se adhieren mezcladas con barro, p. ej., a las aves acuáticas y pueden alcanzar difusión mundial, estas posibilidades son aún mayores en las semillas y frutos que en estado húmedo se vuelven viscoso-mucilaginosos (p. ej., Plantago, Juncus). Muchas veces, las diásporas se adhieren a los animales por medio de pelos glandulares (p. ej.. Salvia glutinosa), pero, en especial, gracias a unos ganchos. Estos dispositivos fijadores pueden originarse como pelos o emergencias de los carpelos (p. ej.. Medicago, Circaea, Galium aparine), de los estilos (p. ej., Geum urbanum), de sépalos (y del epicáliz) o de brácteas involúcrales (Arctium, Xanthium). Mientras que los frutos adhesivos indicados, de constitución delicada, son diseminados particularmente a través del pelo de pequeños animales, las diásporas espinosas robustas (Tribuíusy muchas pedaliáceas) están adaptadas para fijarse y ser transportadas en las pezuñas de los grandes ungulados. Una forma especial de dispersión por los animales es la de las plantas zoobolocoras. Sus tallos rígidos y divaricados son movidos por los animales que pasan y, al retroceder, catapultan las semillas y los frutos (p. ej., distintas plantas capsulíferas, lamiáceas, Dipsacus). En los tiempos modernos, el hombre ha pasado a ser el factor más importante en la dispersión de semillas y frutos (antropocoria). Muchas malas hierbas han sido difundidas involuntariamente por todo el mundo con las semillas de los cereales, con el algodón y el forraje del ganado; las plantas cultivadas lo han sido voluntariamente. En algunos lugares (p. ej., en ciertas partes de Nueva Zelanda y de California) las antropocoras dominan a la flora autóctona. Es digno de mención el hecho de que algunas malas hierbas arvenses se han igualado por selección tan exactamente en tamaño y aspecto a las diásporas de las plantas cultivadas, que apenas es

posible .separarlas de ellas por procedimientos mecánicos (p. ej.. Cornelina como mala hierba en cultivos de lino). La anemocoria puede ser mediata, al ser expulsadas las diásporas por el viento de recipientes situados sobre ejes m ó v i l e s (semillas de cápsulas: Papaver; aquenios de capítulos: Bellis), o también puede ser inmediata, cuando las diásporas son arrastradas por el viento. En el segundo grupo se encuentran las planeadoras granulares, diminutas y ligeras (p. ej.. Orobanche, orquídeas), las planeadoras vesiculosas (p. ej., cálices vesiculosos de Trifolium fragiferum), las planeadoras pilosas (p. ej., pelos seminales, apéndices plumosos del estilo: Clematis; o aristas plumosas: Stipa; pelos del vilano: asteráceas), las planeadoras aladas (semillas, núculas aladas, esquizocarpos: Acer; infructescencias: Tilia: paracaídas formados por el epicáliz: Scabiosa) y estepicursoras. La hidrocoria consiste generalmente en el transporte de diásporas por el agua. En las ombrohidrocoras, la fuerza de la l l u v i a al caer, p. ej., es transformada en un m o v i miento de lanzamiento por los frutos, que tienen forma de paleta de turbina y se insieren sobre pedúnculos oscilantes; de este m o d o son disparadas las semillas de las cápsulas ( I h e r i s , Thlaspi) o las clusas fuera del cáliz (p. ej., PruneUa. Scutellaria). Por lo demás, las gotas de lluvia pueden hacer que las semillas salgan disparadas de los f r u tos provistos de una estructura adecuada. La humedad puede provocar la abertura higrocástica de las cápsulas, p. ej., en Sedum y en muchas aizoáceas. En las verdaderas nautohidrocoras, la capacidad de flotación de las diásporas se debe a que son impermeables o a que forman vesículas aeríferas (p. ej., en las semillas de Nymphaea y utrículos de distintas especies de Carex) o bien a que se forma en ellas un tejido flotador (p. ej., Cocos, Iris pseudacorus, Potamogeton, Cakile marítima). En la autocoria no hay ninguna fuerza que participe en el proceso de dispersión. Mientras que muchas diásporas no especializadas caen simplemente al suelo (barocoria), las autocoras son proyectadas activamente por fuerzas internas. Los mecanismos se basan en la turgencia (p. ej., en las cápsulas explosivas de Impatiens, en las cápsulas retractoras de Oxalis y las de Ecballium, que pueden proyectar sus semillas hasta más de 12 m de distancia; fig. 8-35) o los movimientos higroscópicos (p. ej., torsión en las legumbres: Dictamnus; cápsulas catapultantes de Geranium; cápsulas exprimidoras de distintas especies de Viola). Son también autocoras o acoras las especies en las que las diásporas se entierran en el suelo directamente junto a la planta madre (Cymbalaria muralis, Arachis hypogaea). Todas las diferenciaciones citadas sobre la biología de las semillas y de los frutos se entienden mejor en relación con el biotopo que ocupa el vegetal. Es fácil de comprender, p. ej., que, en los bosques planifolios centroeuropeos, dominen la mirmecocoria en el estrato inferior, la epizoocoria entre las hierbas altas, la endozoocoria en el estrato arbustivo y la anemocoria en el estrato arbóreo, lo que corresponde a los niveles principales de actividad de los distintos agentes diseminadores (hormigas, mamíferos, aves y viento).

Germinación de la semilla Mediante la dispersión, las semillas, desnudas o envueltas por el epicarpo. llegan a la superficie del suelo o a sus capas superficiales. A q u í tiene lugar la germinación al menos de algunas semillas en condiciones adecuadas (v. capítulo 7) y después del transcurso de un eventual período de reposo debido a distintos motivos. Sin embargo, una

Sistema de los espermatofitinos

parte de las semillas, en especial de especies de fases de sucesión más temprana, puede permanecer en el suelo sin germinar y conservar su capacidad para hacerlo durante un período de tiempo a veces notablemente largo (según se ha constatado, de hasta 1700 años, p. ej., en Chenopodium álbum y Spergula arvensis). A s í se f o r m a n a veces depósitos de semillas edáfícas muy grandes. A l g e r m i nar, la semilla absorbe agua y se hincha, los tejidos internos desgarran la testa (o incluso el pericarpo). A l m i s m o tiempo, el e m b r i ó n comienza a crecer y a c o n s u m i r el tej i d o nutricio. En p r i m e r lugar, los cotiledones segregan enzimas y al menos por algún t i e m p o , permanecen dentro de la semilla. C o m o el e m b r i ó n está colocado siempre de m o d o que la radícula mire hacia el m i c r ó p i l o , cuando germina la semilla, lo p r i m e r o que asoma por esta abertura es siempre la radícula c o n el h i p o c ó t i l o ( f i g s . 11-193, 11-197). En la germinación epigea, los cotiledones salen de la testa o cubierta seminal al cabo de cierto tiempo, y luego, al crecer el h i p o c ó t i l o , los eleva sobre la superficie del suelo. En la germinación hipogea. los grandes cotiledones. cargados de reservas, permanecen en la semilla y sólo el epicótilo sobresale de la tierra (p. ej.. Vicia faba, Pisum, Quercus. Juglans). También muchas monocotiledóneas se comportan de m o d o parecido. Su único cotiledón suele adoptar la configuración de un órgano absorbente, que permanece en la semilla y digiere el endosperma. La biología de la dispersión y la germinación de muchas especies muestra una serie de particularidades. Así, p. ej., las semillas sin endosperma de las orquidáceas, cuando germinan, entran en contacto con los hongos micorrízicos; en los parásitos radicales, que tienen también semillas muy pequeñas (p. ej., Orobanche), éstas tienen que llegar a la superficie de la planta hospedante para poder germinar y. en los parásitos caulinares, las semillas o los frutos deben disponer de mecanismos, como una gran viscosidad (p. ej., Viscum), que les facilitará fijarse a la superficie de su anfitrión. Lo mismo puede decirse también de los epífitos, que lo consiguen gracias a la pequenez de sus semillas (p. ej.. bromeliáceas) o a la viscosidad de semillas y frutos (p. ej.. Rhipsalis). Es muy poco habitual la germinación mediante representantes vivíparos del grupo de vegetales leñosos tropicales que constituyen el manglar, como, p. ej., las rizoforáceas (fig. 11 -247). En sus frutos, con frecuencia monospermos, la semilla germina ya sobre la planta madre y el embrión crece fuera del fruto con la radícula y el hipocótilo, muy desarrollado y de aspecto clavifonne (de hasta 1 m de longitud en Rhizophora). En la madurez, el hipocótilo y la radícula se separan de los cotiledones y el fruto se desprende. Entonces el embrión queda clavado en el suelo gracias a su peso considerable o, en otros casos, es llevado a la orilla y arraiga en seco.

Sistema de los espermatofitinos De los numerosos grupos de espermatófitos que se o r i g i naron desde el D e v ó n i c o i n f e r i o r , se pueden encontrar todavía c i n c o líneas de desarrollo en la flora reciente de la Tierra. Se trata de los cicadópsidos ( C y c a d o p s i d a ) , los g i n k g ó p s i d o s ( G i n k g o p s i d a ) . los c o n i f e r ó p s i d o s o c o n i feras ( C o n i f e r o p s i d a ) , los gnetópsidos ( G n e t o p s i d a ) y los m a g n o l i ó p s i d o s ( M a g n o l i o p s i d a ; angiospermas, antófitos). A s í c o m o los cuatro p r i m e r o s , agrupados m u chas veces con el n o m b r e de g i m n o s p e r m a s , contienen en la actualidad un n ú m e r o de especies relativamente pequeño y sólo los c o n i f e r ó p s i d o s d o m i n a n actualmente en determinados tipos de vegetación, las angiospermas, que

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existen desde el Cretácico, son m u y ricas en especies y c o n s t i t u y e n la parte más i m p o r t a n t e de la vegetación terrestre. N o existe una o p i n i ó n unitaria acerca de las relaciones de parentesco entre los diferentes grupos de esp e r m a t ó f i t o s . Hasta hace relativamente poco t i e m p o se suponía que los gnetópsidos podían estar estrechamente emparentados con las angiospermas y que, de esta manera. las g i m n o s p e r m a s eran parafiléticas con respecto a las angiospermas. Sin embargo, diversos análisis de secuencias de D N A han demostrado ú l t i m a m e n t e que, al c o n t r a r i o de lo que se suponía, las gimnospermas son un g r u p o m o n o f i l é t i c o . Por este m o t i v o se han v u e l t o a valorar suposiciones más antiguas referentes a la f i l o g e n i a de los espermatófitos. En la siguiente e x p o s i c i ó n de la sistemática y la f i l o g e n i a de los espermatófitos se han ordenado los c i n c o grupos recientes al m i s m o n i v e l sistemático.

Clase 1: Cycadopsida L o s cicadópsidos recientes suelen tener un tallo sin ramifícar (aparentemente), sobre el que se disponen unas hojas pinnadas dispuestas helicoidalmente formando una roseta f o l i a r (fig. 11 -200). El tronco es subterráneo y tuberculoide o puede alcanzar una altura de hasta 15 m. La madera contiene radios leñosos muy anchos. Puede estar formada por un solo cilindro leñoso debido a la formación del cilindro de cámbium situado fuera del floema, pero, en algunas especies, también pueden formarse numerosos cilindros leñosos concéntricos durante el engrasamiento secundario. En el centro del tronco hay medula rica en almidón y. en todas las partes de la planta, galerías mucilaginosas. En muchas especies se encuentran, además del sistema subterráneo de raíces, unas raíces «coraloides» epígeas en las que a veces fijan el nitrógeno del aire cianobacterios de los géneros Nostoc, Calothrix y eventualmente Anabaena. Se ha demostrado que la planta puede utilizar el nitrógeno fijado. Las hojas son bien escuamiformes bien pinnadas o bipinnadas (Bowenia). Presentan una marcada estructura xerófila, con una cutícula m u y gruesa y estomas generalmente hundidos, y son m u y duras. Su longitud oscila entre los 5 c m y los 3 m. Se caracterizan por su crecimiento apical duradero y, en algunas especies, toda la hoja o las pinnas o folíolos pueden enrollarse c o m o en los helechos. Las plantas son siempre dioicas, pero no se ha comprobado con seguridad la existencia de cromosomas sexuales. Las flores masculinas (fig. 11-201) tienen un crecimiento l i m i t a d o y constan de numerosos estambres (microsporofilos), en general escuamiformes y dispuestos helicoidalmente, sobre cuya cara inferior o envés se llegan a encontrar entre 5 y a p r o x . 1000 sacos p o l í n i c o s . Estos con frecuencia se encuentran en grupos y se abren a través de un exotecio. El g a m e t ó f i t o masculino, c u y o desarrollo tiene lugar unas veces antes de que se produzca la liberación de los sacos p o l í n i c o s y otras veces después, contiene, además de la célula espermatógena, tres células más. La célula espermatógena se divide en dos espermatozoides con una banda de flagelos helicoidal (fig. 11-178). Estos espermatozoides m i d e n hasta 400 Jim de diámetro y son los espermatozoides más grandes que se conocen dentro del reino animal y vegetal. El tubo polínico tiene la función de haustorio y. al crecer, penetra en la núcela; la fecundación es una zooidiogramia.

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Fig. 11 -200: Cycadopsida. A Cycas rumphiien Nueva Guinea, hábito. Megasporofilo de Cycas revoluta B, C. circinalis C, Dioon edule D, Macrozamia sp.

E, Ceratozamia mexicana F y Zamia skinneri G. - A: fotografía de F. Ehrendorfer; B, D-G: según F. Firbas y otros; C: según J. Schuster.

Fig. 11-201: Cycadopsida. A-B Flores 9 y <3 de Encephalartos altensteinii (reducidas), estambres de C Cycas circinalis (aprox. 2x) y D Zamia integri-

folia (aprox. 5x) con grupos de sacos polínicos (E, aprox. 15x). F Sección transversal a través de la pared de un saco polínico abierto de Stangeria paradoxa con exotecío (aprox. 80x). - A: según A. Takhtajan; B: según W. Troll; C-E según L.C. Richard; F: según K. von Goebel.

En el género Microcyeas se forman más espermatozoides al dividirse varias veces otras células además de las espermatógenas. Las flores masculinas presentan casi siempre una posición terminal sobre el eje. Después de la floración, son empujadas hacia un lado al ir creciendo una yema lateral. Así es como se produce el tronco con su aspecto de no estar ramificado, cuando, de hecho, presenta una ramificación simpódica. Las flores femeninas ( f i g . 11-201) se componen de megasporofilos que también presentan una disposición helicoidal y pueden alcanzar un tamaño de hasta 7 0 c m . En el

género Cycas, los esporofilos constan de una zona pedicular (fig. 11-200), en cuyos bordes se encuentran entre dos y ocho p r i m o r d i o s seminales, y un segmento terminal, que puede ser serrado, segmentado c o m o un peine (pectin i f o r m e ) o pinnado c o m o una hoja. En los géneros restantes, los megasporofilos están provistos de un pedículo y una lámina escuamiforme o peltada, en c u y o margen infer i o r se encuentran siempre dos p r i m o r d i o s seminales. También las flores femeninas presentan un crecimiento lim i t a d o . se hallan situadas al final del eje y, después de la

Clase: Ginkgopsida (Ginkgo)

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Fig. 11-202: Ginkgopsida. A Baiera muensterana (Retiense-Lías): hoja vegetativa; primordios seminales en el eje floral 9 (algo reducidos); grupos de sacos polínicos radiados, cerrados y abiertos, en el eje floral cf (aprox. 2x). B y C Ginkgo biloba (actual): B braquiblasto con una flor cf y hojas jóvenes (tamaño natural), grupos de sacos polínicos (estambres) bipartidos, dorsalmente reducidos (aumentados), primordios seminales (flores 9) y semilla (algo reducidos). C Espermatozoide (aprox. 200x). - A: según A. Schenk; B: según L.C. Richard y A.W. Eichler; C: según T. Shimamura, modificado y algo esquematizado.

maduración de las semillas, son sobrepasadas por una ram i f i c a c i ó n , al igual que las llores masculinas. Sólo en Cycas no se consume el punto vegetativo en la f o r m a c i ó n del cono, de tal manera que, en este caso, no se interrumpe el crecimiento de las flores femeninas. L o s p r i m o r d i o s seminales (fig. 11-180) tienen un tegumento que, al madurar, se diferencia en una sarcotesta externa, de c o l o r rosa, anaranjado o rojo, y una esclerotesta interna. La núcela posee una cámara p o l í n i c a y otra arquegonial. El g a m e t ó f i t o femenino se compone de hasta varios miles de células y surge de divisiones nucleares libres seguidas de la f o r m a c i ó n de paredes celulares. La mayoría de las veces contiene entre dos y seis arquegonios, aunque sólo en Microcycas se pueden llegar a f o r m a r hasta 100 arquegonios. La ovocélula alcanza un tamaño de hasta 6 m m . Existen cicadópsidos fósiles documentados con seguridad desde el Pérmico inferior. Los primitivos representantes del grupo, como p. ej. el género Beania, del Jurásico, tenían flores femeninas en las que los megasporofilos tenían una disposición mucho más laxa que en los representantes recientes. En la polinización, el polen es transportado a veces por el viento, a veces por coleópteros. En una especie del género Zamia se ha podido demostrar que los coleópteros, una vez acabado su desarrollo en las flores masculinas, vuelan hacia las flores femeninas cargados de polen y las polinizan. En el género Encephalartos parece que la polinización es a través de diversas especies de coleópteros. El polen que llega a la gota polinizante segregada en el ápice del micrópilo es arrastrado a la cámara polínica al secarse dicha gota. La cámara queda cerrada entonces por el exterior mientras que por el interior surge una conexión con la cámara arquegonial. Entre la polinización y la fecundación pueden transcurrir hasta seis meses. Los cicadópsidos contienen aprox. 140 especies distribuidas en 11 especies y 4 familias. Las Cycadaceae (1 género/aprox. 40 especies. trópicos del Viejo Mundo), con su único género - C y c a s t i e nen flores masculinas sin crecimiento limitado y megasporofilos a

veces foliiformes. Las Stangeriaceae (1/1, S de África) y las Boweniaceac (1/2, NO de Australia) tienen estípulas con una nerviación marcada. Bowenia tiene hojas bipinnadas. Las Zamiaceae (8/aprox. 114, tropical, subtropical, sobre todo del hemisferio sur) crecen, con Lepidozamia (2 especies) y Macrozamia (aprox. 14) en Australia, con Encephalartos (aprox. 35 especies) en Africa y, con Dioon (aprox. 10), Ceratozamia (aprox. 10), Zamia (aprox. 40), Chigua (aprox. 2) y Microcycas (1) en América y (Mycrocicas) en Cuba. La mayoría de las especies crecen en zonas de bosques o de sabanas tropicales y subtropicales.

Clase 2: Ginkgopsida (Ginkgo) Ginkgo biloba, el único representante viviente de los g i n k gópsidos, es un árbol estivivirente muy ramificado, con macroblastos y braquibl&stos. Su madera tiene radios leñosos muy estrechos. Las hojas tienen forma de abanico (flabeliformes; fig. 11-202), con nerviación dicótoma, y presentan una disposición helicoidal. L a especie es dioica y posee cromosomas sexuales. Los estambres están formados por un pedículo y dos sacos polínicos, que cuelgan de su ápice (fig. 11-202). La abertura de dicho saco polínico tiene lugar a través del endotecio. El gametófito masculino tiene, además de la célula espermatógena, otras cuatro células más. L a célula espermatógena se divide en dos espermatozoides, que están provistos de una banda helicoidal de flagelos. Después de la polinización, el grano de polen crece formando un tubo polínico, el cual tiene, por una parte, la función de los haustorios y penetra en la núcela, de donde toma sustancias nutrientes para el gametófito masculino. Por otra parte, llega hasta el arquegonio, donde son liberados los espermatozoides. La fecundación, por consiguiente. tiene lugar a trave's de espermatozoides (zooidiogamia). N u m e r o s o s estambres a lo largo del eje f o r m a n flores masculinas a m o d o de amentos. Las flores se encuentran

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en las axilas de hojas escuamiformes, que están situadas sobre los braquiblastos. En la zona femenina suele haber dos primordios seminales situados en los extremos de los ápices bifurcados de un pedículo (fig. 11 -202). A l igual que en las flores masculinas, esta estructura se encuentra en la axila de hojas escuam¡formes que están en los braquiblastos. Los primordios seminales tienen un tegumento que, cuando maduran las semillas, se diferencia en una sarcotesta externa, que tiene un fuerte olor a ácido butírico, y una esclerotesta interna y dura. Dentro de la esclerotesta se encuentra todavía un tenue estrato de la testa. La núcela tiene una cámara polínica y otra arquegonial. El gametófito femenino es verde porque posee clorofila y está compuesto de varios centenares de células, que surgen de divisiones nucleares libres seguidas de la formación de paredes celulares. Suele contener de dos a tres arquegonios. En Ginkgo, la polinización tiene lugar por el viento. Con los géneros Trichopitys y Sphenobaiera. p. ej., los ginkgópsidos están representados hasta el Pérmico inferior. La mayor abundancia de formas se dio en el Jurásico y el Cretácico. El género Ginkgo. con especies ya muy semejantes al moderno G. biloba, apareció por pri-

mera vez en el Jurásico inferior, y desde el Terciario antiguo no hay fósiles que se diferencien de Ginkgo biloba, por lo que dicha especie constituye un «fósil viviente». Entre los representantes extinguidos de los ginkgópsidos (p. ej.. Baiera), las hojas presentaban múltiples divisiones y se hallaban dispuestas en grupos radiales, y las flores contenían una gran cantidad de primordios seminales. Ginkgo biloba es probablemente originario de China. Como esta especie ha sido cultivada por lo menos durante 1000 años en China y en Japón en lugares templados y se ha establecido como especie cultivada, se ignora su área natural de distribución y su ecología. Se ha supuesto que la provincia de Zhejiang es su zona de origen pues allí crece formando bosques mixtos húmedos.

Clase 3: Coniferopsida (coniferas) L o s representantes recientes de los coniferópsidos se desarrollan a partir de plántulas de dos a muchos cotiledones (fig. 11-197) y dan lugar a árboles ramificados o más raramente arbustos, con el tronco generalmente monopódico, sobre el cual se disponen las ramas laterales de diverf

•

Fig. 11-203: Pinus. A-F, K: P. sylvestris, G-J: P. mugo. A Rama con flores y fructificaciones, con braquiblastos biaciculados en la axila de hojas escamosas caedizas; E flores c? (G sección longitudinal), estambres con dos sacos polínicos (secciones H longitudinal y J transversal), K grano de polen con dos sacos aeríferos; B inflorescencia 9 con complejos de escamas tectrices y seminíferas (vistos por encima C y por debajo D), piñas formadas por ellos, las del año todavía verdes y la de dos años madura y en trance de abrirse (A), con dos semillas aladas (F) en el anverso de los complejos de escamas que se han vuelto leñosos. (A algo reducido, B-F aumentados, G 10x, H 20x, J 27x, K 400x). - A, B-F: según O.C. Berg y C.F. Schmidt; G, H, J, K: según E. Strasburger.

Clase: Coniferopsida (coniferas)

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Fig. 11 -204: Germinación del polen y fecundación en los coniferópsidos (A-B Pinus nigra y C P. sylvestris. pináceas; D-E Torreya taxifolia; taxáceas).

A-B Desarrollo del gametófito cf en el grano de polen y tubo polínico: células protálicas (p), núcleo de la célula vegetativa del tubo polínico (k), célula anteridial (a), que da la célula pedicelar (s) y la espermatógena (sz), de la que proceden las dos células espermáticas (aprox. 500x). C Primordio seminal a punto para la fecundación con tegumento (i), tubo polínico (ps) y arquegonios con célula del canal del cuello (h), del canal ventral (b) y ovocélula (o) (aumentado). D Tubo polínico con dos células espermáticas (sp„ sp2) así como núcleos del tubo polínico y de la célula pedicelar (pk, sk) junto a la ovocélula (núcleo de la misma ek, resto de una célula del cuello h). E Fusión del núcleo de la ovocélula con uno de los núcleos espermáticos, los demás degeneran (367x). - A-B: según J.M. Coulter y C. Chamberlain; C: según E. Strasburger; D-E: según J.M. Coulter y W.J.G. Land. - a célula anteridial, b célula del canal ventral, e ovocélula, ek núcleo de la ovocélula, h célula del canal del cuello, i tegumento, k núcleo de la célula vegetativa del tubo polínico, p célula protálica, pk núcleo del tubo polínico, ps tubo polínico, s célula pedicular, sk núcleo de la célula pedicular, sp célula espermática, sz célula espermatógena.

sos órdenes a menudo distribuidas en pisos superpuestos. El leño secundario contiene n o r m a l m e n t e conductos resiníferos, y los radios leñosos son de pocas filas. C o n frecuencia hay diferenciación entre macroblastos y braquib l a s t o s y, en a l g u n o s g é n e r o s ( p . e j . , Phyllocladus, Sciadopirhys), los ejes pueden dar lugar a filóclados más o menos planos. Las hojas presentan una filotaxis o disposición helicoidal, decusada o verticilada, tienen nerviac i ó n paralela o sólo un nervio central y son la mayoría de las veces c i n t i f o r m e s , aciculares o escuamiformes. Hay tanto especies sempervirentes c o m o estivivirentes. Las flores son unisexuales, de d i s t r i b u c i ó n m o n o i c a o dioica. Las flores masculinas son estrobil i formes y aparecen aisladas o en grupos poco densos ( f i g . 11 -203). Los estambres se ordenan helicoidal o, raras veces, decusadamente y tienen entre 2 y 2 0 sacos polínicos en el envés, con frecuencia soldados entre sí. Raramente (Ta.xus) se encuentran los sacos polínicos dispuestos radialmente en el extremo de un pedículo. Los sacos polínicos se abren con un exotecio, y los granos de polen pueden estar provistos de

sacos aeríferos (fig. 11-203) al producirse espacios huecos dentro de la extesina. El gametófito masculino contiene, además de la célula espermatógena, 2 células más (cefalotaxáceas, cupresáceas, esciadopitiáceas, taxáceas), 4 (pináceas) o de 10 hasta casi 4 0 (araucariáceas, podocarpáceas). N o se f o r m a n espermatozoides, sino que las dos células espermáticas procedentes de la célula espermatógena son transportadas por el tubo polínico (fig. 11-204) al arquegonio (fecundación mediante el tubo polínico = sifonogamia). En las coniferas, las flores femeninas suelen estar agrupadas en estróbilos ( = conos) característicos (fig. 11-205). Estos estróbilos se componen de un eje sobre el que se disponen las brácteas (escamas tectrices) de cada flor de manera helicoidal o decusada. Las flores femeninas propiam e n t e d i c h a s son las escamas s e m i n í f e r a s . D i c h a s escamas seminíferas son órganos planos y en su cara superior aparece una cantidad diferenciada de p r i m o r d i o s seminales (de 1 a aprox. 20). Independientemente de su estructura f o l i i f o r m e aplanada, estas escamas deben con-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-205: Pinaceae. Abies. (A A. nordmanniana, B-E A. alba). A Rama con piñas maduras, una de ellas ya deshecha en parte (algo reducida). B Flor
siderarse braquiblastos m o d ifica d o s y, por consiguiente, el cono o estróbilo de los coniferópsidos recientes es una inflorescencia. Las escamas seminíferas tal c o m o se han descrito no se dan ni en las taxáceas ni en las cefalotaxáceas. L a interpretación de las escamas seminíferas c o m o flores masculinas y de los conos femeninos c o m o inflorescencias se deduce ya tanto al comparar los fósiles de los cordaítes y las voltziales c o m o representantes de los coniferópsidos, c o m o a partir de la disposición de las escamas seminíferas en la axila de las escamas tectrices, teniendo en cuenta la ramificación generalmente axilar de los espermatófltos. Los cordaítes eran árboles de copa muy ramificada, que podían alcanzar hasta 30 m de altura (fig. 11 -206), presentaban engrasamiento secundario y traqueidas con poros «araucarioides». Las hojas eran lanceoladas o acintadas, con nerviación dicótomo-paralelinervia y estaban dispuestas helicoidalmente. Los estambres se encontraban en (lores estrobiliformes (fig. 11 -206). La parte inferior de estas llores constaba de hojas escuamiformes insertas helicoidal mente y, en la parte superior, los estambres, también de disposición helicoidal y con varios sacos polínicos en el ápice. Algunas de estas fiores masculinas se hallaban laxamente dispuestas en las axilas de las brácteas o escamas tectrices. sobre ejes alargados y situados en las axilas de las hojas o nomofilos. Las llores femeninas tenían una estructura semejante y también aparecían en la axila de una bráctea tectriz (fig. 11-206). A las hojas escuamiformes dispuestas helicoidalmente le seguían, en la parte inferior, megasporofilos de inser-

ción también helicoidal, pedicul i formes y provistos de un primordio seminal tenninal (raras veces dos o más por bifurcación) en el ápice. Toda la flor femenina se considera homologa a la escama seminífera de los coniferópsidos recientes. La existencia de una cámara polínica en la núcela hace pensaren una posible fecundación con espermatozoides, a diferencia de lo que ocurre en los coniferópsidos recientes. Los cordaítes formaban bosques durante el Carbonífero y se extinguieron en el Pérmico. Las voltziales arbóreas, con traqueidas araucarioides en el leño vivieron desde el Carbonífero superior hasta el Jurásico inferior. Las hojas eran escuamiformes o aciculiformes y a veces tenían el ápice bifurcado. Las plantas eran monoicas. Como en los cordaítes, las flores femeninas (fig. 11-207) estaban compuestas por un eje axilar con hojas escuamiformes estériles dispuestas helicoidalmente o en un plano, así como por una cantidad normalmente pequeña de primordios seminales pediculados. A diferencia de los cordaítes, estas llores estaban, por lo demás, agrupadas en estróbilos compactos semejantes a los de los coniferópsidos recientes, que, por lo tanto, deben ser considerados inflorescencias. Los estambres de las voltziales estaban formados por una zona pedicular y un segmento terminal plano. Los numerosos sacos polínicos estaban situados principalmente en el lado adaxial del pedículo. Las voltziales se parecen mucho a los coniferópsidos modernos y pueden considerarse las formas iniciales de éstos. L o s p r i m o r d i o s seminales tienen un tegumento que está f o r m a d o por una esclerotesta dura. Las semillas pueden estar rodeadas por una envoltura carnosa, que no procede, sin embargo, de la testa. Al igual que en Ginkgo, tam-

Clase: Coniferopsida (coniferas)

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Fig. 11-206: Cordaítes (Carbonífero-Pérmico). A Hábito de Cordaites sp. (aprox. 10 m). B Vástago folioso con inflorescencias axilares de Cordaites laevis (reducido). C Dos flores c f de Cordaianthus concinnus (aprox. 2,5x). D Estambres con grupos de sacos polínicos erectos de C. penjonii (aprox. 1 Ox). E Flor 9 de C. pseudofluitans con bráctea, escamas estériles y primordios seminales pedicelados (1,5x). - A-B: según C. Grand'Euty; C: según T. Delevoryas; D-E: según F. Florín.

Fig. 11-207: Voltziales. A-D Lebachia piniformis (Rotliegendes; Pérmico): A ápice del vástago; eje principal con hojas bifurcadas (1/3x); B estróbilo 9 erecto con brácteas tectrices bifurcadas (1/2x); C-D flor 9 vista por detrás y por delante, escama tectriz ( = bráctea, d), escamas estériles (s) y primordio seminal átropo aplanado (sa) con tegumento bífido (5x). E Glyptolepis longibracteata (Triásico inferior): flor 9 con bráctea tectriz (d), escamas estériles y dos primordios seminales anátropos (esquema; 2x). - Según F. Florín. - d escama o bráctea tectriz, s escamas estériles, sa primordio seminal anátropo.

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-208: Pinaceae A-F Picea abies. A-C Ramita con flores cf, inflorescencias 9 y estróbilos (o conos; reducidos); D estambre; E flor 9 con escama tectriz (d) y escama seminífera (s) y con un primordio seminal, (sa) (aumentados); F semilla alada (tamaño natural). G-H Laris decidua. G Macroblasto con braquiblastos aciculíferos (k) en verano. H Otro macroblasto con flores cf, inflorescencias 9 y braquiblastos brotando (k) en primavera (tamaño aprox. natural). - A-F: según G. Karsten; G-H: según M. Willkomm. - d escama tectriz, k braquiblasto, s escama seminífera, sa primordio seminal.

bién en las coniferas se produce el gametófito pluricelular femenino a través de divisiones nucleares libres seguidas de la formación de paredes celulares. Puede contener hasta 60 arquegonios. Por lo que se sabe, todos los representantes de las coniferas son anemocóricos. El polen llega a la gota polinizante secretada sobre el micrópilo de los primordios seminales y penetra al secarse dicha gota en el micrópilo, o llega al interior de los primordios seminales al crecer el tegumento. Se han encontrado fósiles de coniferas hasta el Triásico, y la mayoría de las familias recientes están ya documentadas en el Triásico o en el Jurásico. L o s coniferópsidos recientes contienen siete familias. Las Pinaceae (12/aprox. 200, generalmente cíe la zona templada del hemisferio norte) tienen hojas aciculares dispuestas helicoidalmente, sempervirentes o estivivirentes ( = aestivirentes). Los estambres están compuestos por un pedículo en cuya cara inferior se encuentran dos sacos polínicos. Los granos de polen pueden tener sacos aeríferos. Las escamas seminíferas, más o menos libres de las tectrices y, en general, visiblemente mayores en la madurez, tienen dos primordios seminales retorcidos en la base. Las plantas son siempre monoicas. E n la flora centroeuropea, la f a m i l i a está representada por los géneros Abies (abetos), Larix (alerces). Picea (píceas o abetos rojos) y Pinus (pinos). Al contrario que en los alerces, que son aestivirentes, las hojas de los abetos, las píceas y los pinos viven entre 3 y 9 años, raramente más. Se diferencian en dos porciones: la base y la lámina. A diferencia del abeto, que pierde toda la hoja, el abeto rojo sólo pier-

de la lámina. La base es concrescente con el eje y lo reviste a modo de un «cojinete foliar». Los géneros de las pináceas tienen sólo macroblastos (p. ej., Abies, Picea; figs. 11-205, 11-208) o macroblastos y braquiblastos. Tanto en el cedro (Cedrus), verde todo el año, como en el alerce (fig. 11 208), cada macroblasto tiene acículas o agujas verdes el primer año. En el segundo año, de las axilas de aquéllas brotan braquiblastos provistos de fascículos de agujas y pueden continuar creciendo varios años. En los pinos, las acículas de los árboles adultos se hallan exclusivamente en los braquiblastos. Las plantas jóvenes tienen también macroblastos con agujas verdes durante el primer año o el segundo, pero, más tarde, sólo se forman hojas escuamiformes y pardas en los macroblastos y es en las axilas de estas hojas donde se desarrollan los braquiblastos, con algunas hojas escuamiformes y pardas y cinco, tres, dos o también una sola acícula. Cuando el viento lleva los granos de polen hacia los primordios seminales, en estos no se ha desarrollado aún el gametófito femenino y a veces ni siquiera se ha formado la megáspora. Entre la polinización y la fecundación transcurre, por consiguiente, un largo período de tiempo, durante el cual se cierra el micrópilo y retiene los granos polínicos germinantes en el primordio seminal. En la mayoría de las especies de Pinus. el período de tiempo que transcurre entre la polinización y la fecundación es de un año, y las semillas se desprenden del cono maduro el tercer año. En las píceas o abetos rojos, el proceso es diferente al de los pinos y el desarrollo, desde la polinización a la maduración de la semilla, tiene lugar dentro de un período vegetativo. Cuando maduran las semillas, pueden desprenderse los conos (p. ej., Abies), o bien se desprenden las semillas de los conos, que permanecen intactos (p. ej., Pi-

Clase: Coniferopsida (coniferas) cea, Pinus). Las semillas suelen tener un ala membranosa que se forma a partir, no de la testa, sino de la escama seminífera. La ecología de las pináceas originarias de Europa central es muy variada. Mientras el abeto blanco (Abies alba) es un árbol exigente en cuanto al suelo y al clima, que generalmente se presenta asociado con el haya formando bosques mixtos, la pícea o abeto rojo (Picea abies), que forma bosques cerrados en el norte de Europa, en Europa central está limitado de manera natural al piso montano y subalpino. Debido a su gran importancia económica, la pícea se halla mucho más ampliamente extendida a través de repoblaciones forestales. El alerce (Larix decidua) es un árbol amante de la luz. frecuente sobre lodo en los Alpes centrales continentales, en las proximidades del límite altitudinal de los bosques. El pino albar (Pinus sylvestris) es un árbol que requiere luz, pero que por lo demás es poco exigente y poco competitivo y lo mismo resiste los veranos secos y cálidos que las heladas invernales. Se encuentra desde la llanura hasta el límite alpino de los bosques y puede establecerse tanto en los suelos muy secos como en los muy húmedos. Por lo general se halla allí donde otros árboles más exigentes no pueden crecer. El género está representado en la alta montaña centroeuropea principalmente por el pino negro (P. mugo) y el pino cembro (Pinus cembra)y y el pino negral (Pinus nigra), más mediterráneo, llega hasta la Baja Austria. Las Araucariaceae (3/aprox. 23, hemisferio sur menos África) suelen tener hojas amplias, de filotaxis helicoidal o decusada y traqueidas con poros areolados dispuestos de manera semejante a las celdillas de un panal de abejas (puntaduras «araucarioides»). Son monoicas o dioicas. Los estambres tienen entre 4 y 20 sacos polínicos, y las escamas seminíferas, que están firmemente soldadas a

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las tectrices, presentan un solo primordio seminal. El género Wollenia. procedente de Australia y descrito por primera vez en 1995 como un primitivo representante de la familia, presenta grandes semejanzas con representantes de la familia ya extinguidos en el Terciario y puede ser considerado un «fósil viviente». Las Podocarpaceae (18/aprox. 130, hemisferio sur, de las zonas tropicales a las templadas) tienen a veces hojas muy grandes. La mayoría de las plantas son dioicas y destacan especialmente porque los conos femeninos se reducen con frecuencia a unos pocos complejos de escamas tectrices/seminíferas o a veces sólo uno, y, en ellos, la escama seminífera envuelve a la semilla formando un órgano carnoso (epimacio). Asimismo, las escamas seminíferas estériles pueden soldarse con el eje del cono y formar una amplia zona pedicular. La familia contiene, con el género Parasitaxus, procedente de Nueva Caledonia, el único parásito de las coniferas. La especie hospedante (Falcatifolium) de Parasitaxus también es una podocarpácea. En el género Phyllocladus (a veces se considera que este género constituye una familia) se encuentran como órganos asimiladores ejes ensanchados foiiiformes (filóclados), con el margen lobulado. L a s Cupressaceae ( i n c l . T a x o d i a c e a e ; 2 9 / a p r o x . 140, m u n d i a l , generalmente zona templada) tienen acículas u hojas escuamiformes de disposición helicoidal, decusada o verticilada. Las plantas son monoicas o dioicas. Los estambres tienen entre 2 y 6 sacos polínicos, y las escamas seminíferas, que están soldadas con las tectrices, presentan entre 2 (raras veces 1) y 20 p r i m o r d i o s seminales. En Europa central, las cupresáceas están representadas por el enebro (Juniperus communis), una especie dioica. Sus estróbilos femeninos (fig. 11-209) están formados por numerosas hojas escuamiformes estériles y también por tres escamas seminíferas con un primordio seminal cada una. Estas escamas seminíferas se vuelven carnosas en la madurez y dan lugar a los gálbulos esféricos. El enebro es una planta nada exigente, característica sobre todo de los pastizales y matorrales. Más arriba de los límites alpinos y árticos del bosque está representado por la subsp. alpina, que es achaparrada. Los troncos de las secuoyas (Sequoiadendron giganteum) de California, alcanzan un diámetro de más de 8 m y una edad de más de 3000 años. Sequoia semperx'irens, de las sierras costeras californianas, alcanza más de 100 m de altura. Metasequoia glyptostroboides, descubierta en China en 1940, sólo se conocía en estado fósil hasta el Terciario y constituye otro ejemplo de fósil viviente. Esta especie aestivirente pierde en otoño los braquiblastos enteros. Es también estivirente y relicto en su área de distribución el ciprés de los pantanos (Taxodium distichum), que forma bosques en terrenos pantanosos de las costas septentrionales del golfo de México. Presenta segmentos radicales que emergen del agua o del lodo, las llamadas genículas o codos radicales, con las que puede absorber el aire. No puede mantenerse la principal distinción basada principalmente en la forma y la disposición de las hojas que separaba a las taxodiáceas (hojas generalmente aciculares, de filotaxis helicoidal) de las cupresáceas (hojas generalmente escuamiformes, de filotaxis decusada o verticilada). Muchas veces parece que las cupresáceas se han originado de las taxodiáceas como un grupo monofilético. Como el nombre de cupresáceas es más antiguo, es el que se ha mantenido al unificarse las familias. Las Sciadopityaceae (1/1, Japón), con una sola especie (Sciadopitys verticillata), se caracterizan por tener filóclados aciculiformes de disposición verticilada. La estructura característica de los estróbilos femeninos de las cefalotaxáceas y, en especial, de las taxáceas, con sus escamas tectrices y seminíferas y sus p r i m o r d i o s seminales, es diferente de todas las familias descritas hasta ahora.

Fig. 11-209: Cupressaceae, Juniperus communis. A Rama de una planta 9 con inflorescencias (D: con gotas polinizantes) y gálbulos de 1-2 años (E). B Rama de una planta cf con flores (C). - A-B: aprox. 2/3x; C-E aumentado. - A-B: según F. Firbas; C-E: según O.C. Berg y C.F. Schmidt.

Los estróbilos femeninos de las Cephalotaxaceae (1/aprox. 6, zona templada del O de Asia), que son dioicas, se componen de pocos pares de hojas escuamiformes de disposición decusada; en las axilas de dichas hojas siempre hay dos primordios seminales erectos, de los cuales sólo uno llega a desarrollarse generalmente. La

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meninas de las taxáceas proceden de una estructura estrobilar con escamas tectrices y seminíferas y no pueden servir de base para clasificar (como se propuso muchas veces en el pasado) a las taxáceas dentro de un orden propio (Taxales). También los estambres de las taxáceas presentan algunas particularidades. Así, en Taxus hay numerosos sacos polínicos dispuestos radialmente y, en Pseudotaxus, los estambres están separados unos de otros por brácteas. En Europa central, las taxáceas están representadas por el tejo (Taxus baccata), que está ligado a climas de inviernos templados y se encuentra en las partes soleadas del bosque. Todas las partes del tejo son venenosas, a excepción de la envoltura seminal carnosa; la causante de su toxicidad es la presencia de derivados del taxano; su madera es una de las más densas de las maderas centroeuropeas. El taxol. que se obtiene de Taxus brevifolia, se utiliza en la terapia del cáncer porque actúa inhibiendo la mitosis. Las familias de los coniferópsidos se distribuyen en tres grupos. En primer lugar están las pináceas, en el segundo, las araucariaceas y las podocarpáceas y. en el tercero, las cupresáceas, las esciadopitiáceas y las cefalotaxáceas/taxáceas. Esta distribución, avalada por los datos moleculares, se basa también en la estructura del gametófito masculino. Parece que existe un estrecho parentesco entre el segundo y el tercer grupo.

Clase 4: Gnetopsida

Fig. 11-210: Taxaceae, Taxus baccata. A-B Rama cf, en flor, y rama 9 fructífera (con una semilla joven y dos maduras; 3/4x). C-D Vástagos floríferos cf y 9, siempre en la axila de una acícula (2,5x). E Brote florífero 9 en sección longitudinal con micrópilo (m) ( tegumento (i), núcela (n), saco embrionario (e), primordio del arilo (a) y cono vegetativo de la yema axilar primaria (v) (9x). F Semilla, en sección longitudinal, con arilo, episperma, endosperma y embrión. (2x). - A, B, D: según F. Firbas; C, F: según R. von Wettstein; E: según E. Strasburger. - a primordio del arilo, e saco embrionario, i tegumento, m micrópilo, n núcela, v cono vegetativo.

semilla madura está rodeada por un tejido carnoso que procede de la zona pedicular del primordio seminal. No se sabe de la existencia de escamas seminíferas en las cefalotaxáceas. En las Taxaceae (5/aprox. 25, zona templada del hemisferio norte), también dioicas y con leño desprovisto de conductos leñosos, se encuentra sólo un p r i m o r d i o seminal sobre un eje lateral c o m p r i m i d o por encima de algunas brácteas decusadas (fig. 11-210). L a posición de los primordios seminales en estos ejes se puede interpretar c o m o terminal o lateral. A l igual que en las cefalotaxáceas, en las taxáceas, la semilla madura también está envuelta por tejido carnoso que procede de la zona pedicular del prim o r d i o seminal. La distribución de las cefalotaxáceas y las taxáceas en familias separadas es muy dudosa. Esto puede comprobarse, p. ej., con el género Amentotaxus, que se clasifica tanto entre las cefalotaxáceas como en las taxáceas. La interpretación de las estructuras femeninas de las taxáceas es discutible. Especialmente en lo que respecta al gran parentesco evidente entre las cefalotaxáceas y las taxáceas o a la posición de ambas familias, apoyada también por los datos aportados por las secuencias del DNA, que los relacionan estrechamente con las cupresáceas/esciadopitiáceas, se puede tener la seguridad de que las estructuras fe-

Ephedra (35-45, zonas secas de Eurasia y A m é r i c a ) , Gnetum (aprox. 30. tropical) y Welwitschia (1. SO de A f r i c a ) , los representantes modernos de los gnetópsidos, son plantas leñosas con diferente m o r f o l o g í a . La madera de los gnetópsidos riene radios medulares pequeños y contiene tráqueas en los tres géneros. La h o m o l o g í a de estas tráqueas con la de los magnoliópsidos es discutible. Ephedra crece f o r m a n d o arbustos, pequeños árboles y también, aunque más raramente, bejucos o lianas. Sin embargo, también se f o r m a n bejucos, arbustos y árboles pequeños en Gnetum ( f i g . 11-211). Welwitschia aparece hundida en el suelo con su tronco de hasta 1 m de diámetro (fig. 11211). Ephedra tiene hojas pequeñas y escuamiformes en pares decusados o en verticilos de tres. Las hojas simples de Gnetum, semejantes a las de muchos antófitos dicotiledóneos y con nervadura pinnada son decusadas. En Welwitschia, las plantas adultas tienen sólo un par (de los dos que se formaron durante su desarrollo) de hojas opuestas y acintadas, paralelinervias, que crecen por la base y mueren por el ápice durante toda su vida. L o s gnetópsidos son principalmente dioicos. Las flores masculinas de los gentópsidos tienen una envoltura formada por uno o dos pares de brácteas y también entre uno y seis estambres ( f i g . 11-211). En Ephedra, la flor masculina tiene una envoltura formada por dos hojas escuamiformes concrescentes por la base y situadas en el centro de la que sobresale generalmente un pedículo con varios sacos poliníferos terrminales y soldados entre ellos (= concrescentes). Como este pedículo puede estar bifurcado o una flor puede tener dos pedículos, a veces se supone que la flor masculina de Ephedra está compuesta por dos estambres generalmente concrescentes. El perianto también mediano y bipartito, pero sobre todo de estructura tubular, de las flores de Gnetum envuelve a un pedículo con uno o dos sacos poliníferos terminales. Esta estructura se corresponde más bien a un estambre. En Welwitschia, la flor masculina tiene una envoltura o perianto provisto de dos pares de brácteas decusadas y seis estambres dispuestos en un verticilo y soldados por la base; en el ápice de dichos estambres se encuentran tres sacos polínicos concrescentes. A veces se supone que se trata no de seis estambres, sino muchas veces sólo de dos estambres siempre tripartitos. Las flores

Clase: Gnetopsida

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Fig. 11-211: Gnetopsida. Welwitschia mirabilis. A Aspecto de un individuo joven con inflorescencias 9 (aprox. 1/20x). B Flor cT con bráctea tectriz (d), dos pares de brácteas (b), estambres concrescentes y un primordio seminal estéril (aprox. 7x). C, D Diagrama de una flor c? y otra 9. E-J Gneturn (E, F, J, G. gnemon, G G. costatum, H G. montanum). E Rama con inflorescencias c? (3/8x). F Inflorescencias parciales verticiladas con flores cS fértiles externas y flores 9 estériles internas (1,5x). G, H Flores cT con un par de brácteas (b). J Sección longitudinal de una flor 9 con dos pares de brácteas, tegumento externo (lignificado) y tegumento interno (prolongado), núcela y saco embrionario (aumentada). K-M Diagrama de inflorescencias c? y 9 y flores de Gnetum. N-R Ephedra altissima. N Rama c f (2/3x). O, P Porción de una inflorescencia cf y flor 9 (7,5x). Q, R Rama 9 con semillas inmaduras (2/3x) y flor 9 terminal (2x). S, T Diagrama de una flor cf y otra 9 de Ephedra. - A : según A.W. Eichler; B: según A.H. Church; E, F: según G. Karsten y W. Liebisch, modificadas; G, H: según F. Markgraf; J: según W.H. Pearson, modificada; N, Q: según G. Karsten; 0, P: según 0. Stapf; R: según R. von Wettstein; C, D, K, L, M, S, T: según P.R. Crane. - d bráctea tectriz, b brácteas, i tegumento prolongado en tubo.

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 1 1 - 2 1 2 : Bennettitales. A Wielandiella angustifolia (Triásico superior), reconstrucción con ramas, hojas y flores o frutos (1/5x). B Flores 9 / c f de Williamsoniella coronata (Jurásico medio) con involucro y estambres además de gineceo (aprox. tam. nat.). C estambre petaloide (2x). D Tallo tuberoso, frondes y yemas florales de Cycadeoidea sp. (reconstrucción, muy reducido). E Sección longitudinal pulimentada a través del fruto surgido de una flor 9 de Bennettites gibsonianus (Cretácico inferior) con hojas periánticas, escamas interseminales y semillas pediculadas (aprox. 1/3x). F Sección longitudinal a través de un grupo de sacos polínicos con exotecio de Cycadeoidea dacotensis (aprox. 16x). - A: según A.G. Nathorst; B, C: según T.M. Harris; D: F. Ehrendorfer; E: según H. Solms; F: según G.R. Wieland.

masculinas de Welwitschia contienen en el ápice un rudimento seminal por encima de un rudimentario par de brácteas transversales. L o s sacos polínicos se abren a través de un exotecio que tiene la f o r m a a veces sólo de cortas hendiduras. D e b i d o a que los refuerzos de la pared del exotecio de Weltwitschia están invertidos, el polen es lanzado por presión hacia fuera cuando se secan los sacos polínicos. El gametófito masculino contiene, además de célula espermatógena, cuatro (Ephedra) o sólo dos (Gnetum. Welwitschia) células más. La división de las células espermatógenas provoca la formación de dos células espermáticas, y la fecundación tiene lugar mediante un saco polínico (sifonogamia). Las flores femeninas contienen un p r i m o r d i o seminal erecto con un tegumento extendido en un gran m i c r ó p i l o . Sobre el m i c r ó p i l o se secreta una gota polinizante. El p r i m o r dio seminal está envuelto por un par de brácteas (Ephedra) o dos - u n a m e d i a n a y o t r a transversal (Gnetum, Welwitschia )- generalmente soldadas entre sí (fig. 11-211). Cuando maduran las semillas, las brácteas de Ephedra se endurecen y envuelven a la semilla. Aquí, las brácteas de la inflorescencia pueden volverse carnosas. En Gnetum. el par de brácteas extemo se vuelve carnoso y el interno se endurece: en Welwitschia. en el par extemo se forman unas alas, mientras que el interno se endurece. El gametófito femenino se origina a partir de divisiones nucleares libres seguidas de la formación de paredes celulares, o sólo a partir de una megáspora (monospórea: Ephedra) o de los cuatro núcleos

hijos que surgen de la meiosis de la célula madre de la megáspora (tetraspóreas: Gnetum, Welwitschia) y puede abarcar más de 1000 células. Mientras que en Ephedra se forman arquegonios, en Gnetum y en Welwitschia no pasa lo mismo, pues, en ambos géneros, las ovocélulas no se distinguen de las demás células del gametófito femenino. En Welwitschia. el gametófito femenino desarrolla una estructura utriculiforme frente al saco polínico. En Ephedra y Gnetum se produce una doble fecundación. Dos zigotos son el resultado de la fusión de las dos células espermáticas con la ovocélula y la célula del canal del cuello del arquegonio en Ephedra o con dos células cualquiera en Gnetum. No parece que esté determinado cuál de estos dos zigotos será el que acabe produciendo el único embrión de la semilla. Aunque algunas especies de Ephedra sean polinizadas por el viento, parece que en los gnetópsidos predomina la polinización mediante diferentes tipos de insectos. Estos insectos son atraídos tanto por el olor como por la gota polinizante, que contiene azúcares. Los fósiles de gnetópsidos no están bien documentados. Se conocen granos de polen fósiles semejantes a los recientes desde el Triásico superior, pero es discutible que pertenezcan a los gnetópsidos macrofósiles procedentes del Jurásico inferior (p. ej.. Piroconites) o del Cretácico (Drewria. Eoanthus). De Welwitschia mirabilis. que crece en la costa de Namibia, se supone que las plantas, a veces de hasta 2000 años de edad, son reliquias de tiempos con climas más húmedos. Las Bennettitales (fig. 11-212) son un grupo fósil de espermatófitos que muchas veces se ha relacionado con las angiospermas.

Clase: Magnoliopsida (angíospermas; antófitos)

Tenían o bien troncos cortos y fuertes y sin ramificar (p. ej., Williamsonia), o relativamente delgados y ramificados (p. ej., Wielandiella). Las hojas, pinnadas o también enteras, estaban dispuestas helicoidalmente. Las llores eran unisexuales o hermafroditas en los géneros derivados. En la mayoría de las especies, las flores tenían un perigonio provisto de hojas involúcrales que se disponían también en hélice. Los estambres formaban un verticilo y presentaban a veces ramificación pinnada, se hundían hacia dentro formando un capuchón o aparecían sin dividir, foliiformes y planos. Los sacos polínicos poseían un exotecio y formaban sinangios hundidos en un involucro bivalvado. Varios sinangios de éstos presentaban un estambre en su lado adaxial. Los primordios seminales eran erectos, estaban provistos de un tegumento y un micrópilo prolongado en un largo ápice y se encontraban aislados en el interior de una cúpula poseedora de un largo pedicelo. En una flor femenina o en la parte superior de una flor hermafrodita había numerosos (hasta varios centenares) primordios seminales separados entre sí por escamas interseminales; estos primordios se disponían helicoidalmente a lo largo del eje floral alargado. Los primordios seminales con la cúpula y el pedículo pueden interpretarse como megasporofilos muy reducidos, y las escamas interseminales, como megasporofilos estériles. Probablemente, las Bennetlitales eran polinizadas por insectos por lo menos a veces. Las Bennettitales aparecieron por primera vez en el Triásico superior y se extinguieron en el Cretácico.

Clase 5: Magnoliopsida (angíospermas; antófitos) C o m o se demuestra con sólo comparar las diversas ediciones del S T R A S B U R G E R , los conceptos referentes a las relaciones de parentesco dentro de los antófitos (y también naturalmente de los otros grupos vegetales) y, por consiguiente, la sistemática de dichos antófitos, ha estado sujeta a un cambio continuo. Son esencialmente tres las causas de estos cambios continuos y todavía seguramente en absoluto resueltas. Especialmente en la primera etapa de la sistemática después de Linneo aumentó enormemente la cantidad de especies recién descubiertas debido a la gran actividad recolectora e investigadora que se produjo durante el período de colonización. Paralelamente al desarrollo de la técnica hubo una constante ampliación en cuanto al numero y el tipo de caracteres observados. Mientras que los antiguos sistemáticos solamente tenían a su disposición la lupa, el desarrollo del microscopio hasta llegar a los modernos microscopios electrónicos hizo posible una creciente y más precisa resolución en las observaciones; asimismo, las sustancias químicas de las plantas fueron caracterizadas cada vez mejor y con más rapidez gracias a las técnicas cromatográficas y a los análisis estructurales. Actualmente las más diversas técnicas analíticas del D N A constituyen ya una de las herramientas normales utilizadas por los sistemáticos. Finalmente, a lo largo de la historia, ha habido un c a m b i o constante en los planteamientos interpretativos de los datos observados. Cuando al principio fueron postulados algunos caracteres ad hoc c o m o especialmente importantes, se estableció c o m o meta la necesidad subsiguiente de verificar todos los caracteres mediante una investigación lo más objetiva posible y actualmente se trabaja m u c h o con la cladística. En el campo de las secuencias del D N A se han introducido diversos métodos de análisis tales c o m o neighbour joining, máximum parsimony y máximum likelihood (v. 11.1). C. von Linné (Linneo) sentó las bases de la moderna denominación de las plantas con un nombre genérico y una adición que caracterizaba a la especie (epíteto específico). Su sistema, sobre todo

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basado en el número y la ordenación de los estambres, era muy artificial. Después de Linné, generalmente para verificar todos los caracteres observados hasta sus épocas respectivas, se publicaron diversos sistemas, como, p. ej., el de M. Adanson, A.L. de Jussieu, A.P. de Candolle, J. Lindley. S.L. Endlicher. G. Bentham y J.D. Hooker, A. Braun, A. Engler, C.E. Bessey, H. Hallier, J.B. Hutchinson y R. v. Wettstein. Hasta principios de la década de los noventa del siglo pasado se trabajó principalmente con los sistemas de Arthur Cronquist (1981), R.M.T. Dahlgren (1975), A. Takhtajan (1980, 1997) y R.F. Thorne (1992). Es digno de mención el hecho de que el descubrimiento de la teoría evolutiva por parte de Darwin haya tenido poca influencia directa sobre el desarrollo de los sistemas. Lo que fue descrito antes de Darwin como semejanza, fue interpretado después de él como parentesco. E l sistema expuesto aquí sigue en gran parte las propuestas del « A n g i o s p e r m P h y l o g e n y G r o u p » ( A G P ) de K . Bremer, M . W . Chase, P. F. Stevens y otros autores, que se publicaron en 1998 y se basaban en los caracteres de secuencias de D N A (rbcL, atpB, 18S D N A r ) . Este sistema, que llega sólo hasia el nivel de orden, sufrió modificaciones especialmente en lo referente a las bases del árbol genealógico a la luz de nuevas publicaciones o fue completado dentro de los órdenes a través de publicaciones actuales. El principal motivo para tomar como punto de orientación los descubrimientos que han aportado los análisis del DNA (en los cuales se basa el sistema expuesto aquí) se basa en que, al aumentar constantemente la cantidad de taxones analizados y al ir verificándose un número creciente de zonas de secuencias (rbcL, atpB, 18S DNAr, atp\ y marR mitocondrial, fitocromo A y C), se están consolidando claramente las relaciones de parentesco conocidas. Además de esto, los resultados que se obtienen suelen ser también convincentes desde la perspectiva de los caracteres clásicos. Aun así. resulta comprensible que el sistema que presentamos aquí continúe variando. El presente sistema se basa ampliamente en la monofilia de los taxones reconocidos. La consecuencia de todo esto es que algunas familias ya establecidas desde hace tiempo ya no sean reconocidas formalmente (p. ej., las aceráceas se han incluido en las sapindáceas; las lemnáceas, en las aráceas; las quenopodiáceas. en las amarantáceas, etc.) cuando sean identificadas como parte de otras familias, independientemente de que puedan ser delimitadas como grupos fenéticos. El reconocerlas como familias individuales supondría que los grupos restantes son parafiléticos. Así, p. ej., si las lemnáceas fueran reconocidas como grupo individual, las aráceas serían parafiléticas (v. 11.1). De esta manera, aquí no se verifica la semejanza como criterio de clasificación subjetivo al fin y al cabo. En gran parte se renuncia a usar nombres formales por encima del rango de orden. Esto se basa en que la formalización segura y tan profusa de la nomenclatura se debe llevar a cabo cuando el sistema alcance una amplia estabilidad. Los órdenes reconocidos aquí y los grupos informales por encima del rango de orden siguen funcionando más o menos bien con los caracteres clásicos. La dificultad a la hora de encontrar caracteres clásicos para determinados grupos de parentesco reconocidos molecularmente puede deberse en principio a tres causas distintas. Así. cabe la posibilidad de que un grupo reconocido molecularmente no resulte sostenible una vez se hayan llevado a cabo más investigaciones. Puede ocurrir también, p. ej., que, debido a la rápida evolución fenotípica. no sean ya reconocibles caracteres comunes o que se hayan perdido caracteres comunes a causa de la evolución divergente de grupos de parentesco grandes y antiguos. Y para acabar, los caracteres de muchos grupos no se conocen suficientemente bien. Así pues, en estos casos, las hipótesis moleculares del parentesco constituyen también un reto para la sistemática clásica. Los caracteres citados aquí para los órdenes y los grupos de órdenes no son nunca sinapomorfias. Las áreas de distribución que se indican para todas las familias y la cantidad de géneros y especies son de fiabilidad muy diferente, de acuerdo con el distinto nivel de conocimiento que se tiene sobre dichas familias.

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11 Sistemática y filogenia

Evolución y filogenia de las angiospermas: sinopsis Con aprox. 250 (XX) especies, las angiospermas son actualmente el grupo vegetal más rico en especies con mucha diferencia. Entre las sinapomorfias más importantes de las angiospermas están la de poseer en el floema tubos cribosos y células anejas que descienden de una célula madre común, estambres con dos pares laterales de sacos polínicos, anteras con un endotecio hipodérmico, granos de polen casi siempre sin endexina laminada, un gametófito masculino trinuclear, la inclusión de los primordios seminales en un carpelo cerrado con un estilo, paredes de la megáspora sin esporopolenina, gametófito femenino octonucleado, así como doble fecundación y formación de un endosperma secundario. En general, la riqueza en especies de un grupo de parentesco es el resultado de una elevada tasa de formación de especies o de una baja tasa de extinción. La riqueza en especies de las angiospermas tiene diversas causas probablemente. En primer lugar puede deberse a la polinización por los insectos o, en general, por los animales (zoocoria), que ya existía en las angiospermas primitivas. Una cierta especificidad del agente polinizador condujo al aislamiento reproductivo, lo cual, a su vez, pudo dar como resultado una elevada tasa de formación de especies. Existe además la posibilidad de que la polinización por los insectos o los animales haga subir las tasas de alogamia y que, de esta manera, se reduzca la amenaza que se cierne sobre las poblaciones pequeñas debida al empobrecimiento genético. El resultado sería una reducción de la tasa de extinción. Las orquidáceas, tan ricas en especies (aprox. 18 500 especies), constituyen seguramente un ejemplo de la estrecha relación existente entre una marcada especialización en lo referente a la polinización y la riqueza en especies. A l aislamiento reproductivo y, por tanto, al aumento de la tasa de formación de especies contribuye posiblemente la inclusión del primordio seminal en el carpelo y el reconocimiento anticipado del polen extraño en el momento de la polinización del pistilo, antes de la fecundación. De este modo se reduce la posibilidad de que el polen extraño intervenga en la fecundación y la posibilidad de que se desvanezcan los límites entre las especies a consecuencia de dicha polinización. Como se ha visto muchas veces que la velocidad de crecimiento del tubo polínico está correlacionada con la semejanza genética entre los progenitores del polen y la semilla, la relativa inhibición del polen de poblaciones genéticamente diferentes produce también un aislamiento reproductivo dentro de una especie y, por consiguiente, contribuye a elevar la tasa de especiación. La intervención del carpelo en la formación de diásporas (frutos) ha hecho aumentar posiblemente la distancia de difusión en general y ha contribuido al aislamiento reproductivo por alejamiento geográfico y, por tanto, al aumento de la tasa de formación de especies. Sin embargo, al mismo tiempo también, el aislamiento espacial entre las poblaciones puede verse superado de manera natural al aumentar las distancias en la difusión. Así. parece ser que los frutos dispersados endozoocóricamente, con tejido carnoso, han aparecido relativamente tarde en la evolución de las angiospermas. Por lo demás, los frutos dispersados por epizoocoria se conocen ya desde los fósiles más antiguos. Como el endosperma secundario de las angiospermas sólo aparece cuando ha tenido éxito la fecundación, la reproducción resulta más eficaz que en las gimnospermas. Esto, unido al acortamiento temporal de la generación gametofítica, ha provocado la superioridad de las angiospermas a la hora de competir con los grupos de espermatófitos gimnospermos. La enorme variedad de metabolitos secundarios que poseen las angiospermas ha influido seguramente en la tasa de especiación. Dado que estas sustancias generalmente actúan rechazando a los

herbívoros y a organismos patógenos, la evolución de nuevos metabolitos secundarios ha podido hacer que se originaran nichos relativamente libres de insectos dañinos, en los que era posible la evolución divergente y, por consiguiente, la aparición de nuevas especies. Finalmente, la riqueza en especies de las asteráceas (aprox. 22 750 especies) se explica por la abundacia de metabolitos secundarios. Finalmente, a través de la evolución de diversas formas de crecimiento, a las angiospermas arbóreas o arbustivas les ha sido posible conquistar hábitats muy diferentes e inaccesibles. Así. p. ej., la relación entre herbáceo y poco longevo permite el asentamiento en lugares poco estables. La gran variedad de la morfología vegetativa y, tal vez también, la anatomía han podido producir un aumento en la tasa de especiación. Los primeros fósiles de angiospermas datan de principios del Cretácico, hace aprox. 140 m i l l o n e s de años. Los fósiles de polen y hojas proceden de latitudes bajas con c l i m a semiárido o de estaciones áridas. Sin embargo, se c o n v i r tieron en la parte dominante de la vegetación terrestre entre e l Cretácico m e d i o y el superior. La datación de las angiospermas con un reloj biológico y el ver la gran antigüedad de los gnetópsidos, de los cuales muchas veces se había pensado hasta hace poco tiempo que estaban estrechamente emparentados con las angiospermas, han llevado de nuevo a la hipótesis de que las angiospermas se originaron hace aprox. 300 millones de años y, por consiguiente, mucho antes que en el Cretácico. Asimismo, aunque esto no pueda excluirse, no se ha probado un origen tan antiguo a través de fósiles. Las flores fósiles descritas recientemente se asignaron a los momentos más tardíos del Jurásico. Lo único que se sabe con seguridad es que, desde principios del Cretácico, tuvo lugar una notable diversificación de las angiospermas con líneas de desarrollo, en última instancia, claramente más antiguas. Basándose en el árbol genealógico de las angiospermas (fig. 11-213), hay unas cuantas familias agrupadas muchas veces entre las magnólidas, a las que pertenece sólo el 4 % aproximadamente de las especies actuales. L o s representantes de estas familias son generalmente leñosos, a veces también herbáceos, suelen poseer hojas simples y contienen aceites esenciales en unos idioblastos esféricos. Las flores están compuestas por pocos o también muchos órganos dispuestos helicoidalmente o en verticilos, los granos de polen son monosulcados, y los carpelos son habitualmente libres o están aislados. C o m o línea más basal de las angiospermas actuales fueron identificadas recientemente con diversas series de datos moleculares las amboreláceas, procedentes de Nueva Caledonia y con sólo una especie. La imagen de las amboreláceas, con las flores tan pequeñas ( < 5 m m ) , con sólo pocos órganos, concuerda m u y bien con los resultados de la paleobotánica, que, cada vez más, identifica a flores muy pequeñas c o m o los fósiles de flores más antiguos. De esta manera, es m u y probable que las angiospermas más antiguas tuvieran flores pequeñas. C o m o el leño de Amborella carece de tráqueas, es posible que estos elementos celulares tan característicos de la mayoría de las angiospermas se hayan desarrollado después de que éstas aparecieran. M u y cerca de la base del árbol genealógico se encuentran también las ninfeáceas, con las especies Nympliaea y Nuphar, e l nenúfar blanco y el amarillo, respectivamente, que crecen en Europa central. U n grupo de parentesco mayor dentro de las magnólidas lo constituyen el m a g n o l i o (Magnolia), el laurel (Laurus) y la pimienta (Piper). Ceratophyllum. una planta acuática que también pertenece a las magnólidas y crece en Europa central y que fue considerada durante algunos años la angiosperma más basal, es posiblemente un pariente p r ó x i m o de

Evolución y filogenia de las angíospermas: sinopsis

Amborellales Nymphaeales iniciales Winterales, Piperales, Magnoliales, Laurales Ceratophyllales Chloranthales

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Fig. 11-213: Posible filogenia de las angíospermas basándose en los análisis realizados siguiendo el sistema de máxima parsimonia con siete secuencias de DNA nuclear (18S DNAr, fi-

O) IQ

t o c r o m o : PHYA, PHYC), plastidial (rbd., atpB) y

mitocondrial ( a f p l , matR). - Según K. Bremer, M.W. Chase y P.F. Stevens; P.S. Soltls, D.E. Soltís y M.W. Chase; Yin-Long Qiu et al.; S. Mathews y M.J. Donoghue, modificado.

O) O)

Acórales Alismatales Asparagales Dioscoreales Lilianae Liliales Pandanales _ Arecales Poales Commelinoides Commelinales Zingiberales

QJ a>

Ranunculales Proteales Caryophyllales/Polygonales Santalales Saxifragales

CL

8 7X3 S OJ is*

c Q_ íT> CU Í5 uí

-Geraniales -Malpighiales -Oxalidales -Fabales -Rosales Cucurbitales Fagales Myrtales Brassicales Malvales Sapindales Cornales Ericales Garryales Gentianales Lamíales Solanales Aquifoliales Apiales Asterales Dipsacales

las monocotiledóneas o de la mayoría de las d i c o t i l e d ó neas, las llamadas eudicotiledóneas. Las magnólidas son un g r u p o basal parafilético del cual han surgido la mayoría de las angíospermas. También, a partir de la distribución geográfica tan fragmentaria, sobre todo en zonas tropicales y subtropicales de todos los continentes, resulta evidente el carácter de las magnólidas c o m o resto de un grupo en otros tiempos m u y rico en especies. Las monocotiledóneas (lflidas, monocotiledóneas), el primer gran bloque de las restantes angíospermas, contienen

Eurósidas I

o <•* •• • •

CL

Q) n>

Eurósidas II

Euastéridas I

Euastéridas II

aprox. el 22 % de todas las especies de angíospermas. Las llores fósiles más antiguas e inequívocas de este grupo tienen aprox. 9 0 millones de años de antigüedad. Las monocotiledóneas constituyen un grupo de parentesco bien caracterizado y conocido desde hace tiempo por el hecho de ser herbáceas principalmente, poseer de ordinario un solo cotiledón. presentar haces conductores (vistos en una sección transversal del eje) dispersos y cerrados habitualmente, tener hojas por lo c o m ú n paralelinervias, flores en general trímeras y granos de polen monosulcados. Las líneas basales de las monocotiledóneas son las acoráceas, con el cálamo

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11 Sistemática y filogenia

(Acorus), introducido en Europa central, y las alismatáceas, con, p. ej., el llantén de agua (Alisma), el junco florido (Butomus), aro (Arum) y la lenteja de agua (Lemna). E l modo de vida, predominantemente acuático, de estas dos líneas ha llevado a suponer que las monocotiledóneas descienden de un antepasado acuático. Las monocotiledóneas restantes se incluyen más o menos claramente en dos grandes bloques. A las «Lilianae» o lilianas pertenecen representantes de la flora centroeuropea tales como, p. ej., los lirios y azucenas (Lilium), la uva de raposa (París), las orquídeas, los espárragos (Asparagus), el lirio de los valles o muguete (Convallaria) y, en los trópicos, Pandanus. Las «Commelinoides» son el segundo bloque y en ellas están, p. ej., las palmeras (arecáceas), las gramíneas (poáceas) y las ciperáceas, pero también los plátanos o bananas (Musa) y el jengibre (Zingiber). El aprox. 74 % restante de las angiospermas pertenecen a las rosidae («eudicotiledóneas»; ing.: eudicots), que, a diferencia de las magnólidas y las monocotiledóneas, se caracterizan por tener los granos de polen provistos de tres o más aberturas germinales y por una antigüedad aprox. igual a la de las monocotiledóneas. A las líneas basales de las rosidae pertenecen taxones tan diferentes como el loto (Nelumbo), el plátano (Pialañus), el agracejo (Berberís), el ranúnculo (Ranunculus) o la amapola (Papaver). Así como en estas líneas puede observarse variación en la cantidad y la disposición de los órganos florales, con la aparición del grupo principal de las rósidas (ing.: core eudicots), ha tenido lugar una creciente fijación en flores con verticilos pentámeros y perianto compuesto por cáliz y corola. Pertenecen a las líneas basales de este gaipo principal las cariofilales, que están representadas en la flora centroeuropea, p. ej., con las cariofiláceas y a las que también pertenecen los cactos (cactáceas), las aizoáceas y las «piedras vi-

vientes» (Lithops). La gran mayoría de las rosidae se divide en dos grandes bloques: las «rósidas» y las «astéridas». A las «rósidas», que están provistas de pétalos libres, dos v e r t i c i l o s de estambres, p r i m o r d i o s crasinucelados con dos tegumentos y formación nuclear del endosperma, pertenecen en Europa central, p. ej., Geranium, la flor de san Juan (Hypericum), la lechetrezna (Euphorbia), el sauce (Salix), la violeta (Viola), el trébol (Trifolium), la ortiga (Urtica), la rosa (Rosa), la nueza (Bryonia), el haya (Fagas), el abedul (Betula), la salicaria (Lythrum), la bolsa de pastor (Capsella), el tilo (Tilia) y el arce (Acer). Las «astéridas» suelen presentar pétalos concrescentes, con frecuencia sólo un verticilo de estambres y primordios seminales tenuinucelados, con un tegumento y formación celular del endosperma. A este grupo pertenecen en Europa central, p. ej., el cornejo (Cornus), el brezo (Calluna), la primavera (Prímula), la genciana (Gentiana), el amor de hortelano (Galium), la menta (Meníha), el gordolobo (Verbascum), el llantén (Plantago), la belladona (Atropa), la correhuela (Convolvulus), el nomeolvides (Myosotis), el acebo (Ilex), la alcaravea (Carum), la cardencha (Dipsacum), la campanilla (Campanilla) y el aciano (Centaurea). A u n q u e la mayoría de los representantes de las «rósidas» y «astéridas» son mayoritariamente herbáceas en Europa central, hay también en estos dos grandes bloques de las Rosidae numerosos grupos de parentesco leñoso. De todos modos, en las «rósidas» y en las «astéridas» pueden encontrarse con más frecuencia que en las magnólidas plantas herbáceas. Esta breve sinopsis sobre el desarrollo de las angiospermas pone en evidencia que, en el á m b i t o de lo vegetativo, puede observarse una clara tendencia hacia la condición

Fig. 11-214: Los dos tipos básicos de granos de polen en las angiospermas. A Monosulcado (Lilium martagón), con abertura germinal distal, B tricolpado (aquí la forma especial tricolporada: Ecballium elaterium), con tres aberturas germinales ecuatoriales; estado hidratado; (línea blanca = 10 |im). - Fotografías REM de H. Halbrittery M. Hesse.

Sistema de las angíospermas

herbácea. En el ámbito de la f l o r se ha llegado, en el transcurso de la fdogenia, a una creciente f i j a c i ó n de una cantidad de órganos florales dispuestos en verticilos más bien pequeña, y en el ámbito de los p r i m o r d i o s seminales ha tenido lugar un empequeñecimiento y una s i m p l i f i c a c i ó n . De esta manera se continúa en las angiospermas lo que ya se pudo observar al compararlas con los diferentes espermatófitos gimnospermos.

Sistema de las angiospermas Subclase 1: Magnoliidae Algunas f a m i l i a s de dicotiledóneas agrupadas en muchos sistemas de angiospermas generalmente c o m o M a g n o l i i d a (o clase Magnoliopsida), con aprox. 10 0 0 0 especies y situadas en la base del árbol genealógico, no pueden ser consideradas c o m o un grupo m o n o f i l é t i c o , pero, desde luego, dichas familias presentan numerosos aspectos comunes. Se trata p r i n c i p a l m e n t e de plantas leñosas c o n aceites esenciales (fenilpropanos, terpenos), situados en unos idioblastos esféricos, y hojas simples, sin estípulas. Las flores son m u y diferentes. Así, pueden presentar numerosos órganos florales dispuestos helicoidalmente; con frecuencia los órganos florales se encuentran distribuidos en verticilos trímeros y, a veces, las flores son sencillas y solamente están compuestas por pocos órganos. L o s granos de polen

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suelen ser monosulcados (fig. 11-214), y los carpelos son libres en general. Las plantas pertenecientes a este grupo contienen muchas veces alcaloides bencilisoquinolínicos y/o neolignanos, biosintéticamente m u y emparentados con ellos. E l análisis molecular de los diversos complejos de datos (rbcL, atpB, 18 S D N A r , atp 1 y matR mitocondria, f i t o c r o m o A y C ) ha proporcionado recientemente más luz sobre las relaciones de parentesco en la base del árbol genealógico de las angiospermas. Así pues debe considerarse que la línea Amborellales más p r i m i t i v a es la de las A m b o r e l l a - Amborellaceae ceae ( A m b o r e l l a l e s ) , procedentes de 1 género/1 especie, N u e v a Caledonia y representadas por Nueva Caledonia una sola especie (Amborella trichopoda). Las amboreláceas son arbustos dioicos, sempervirentes y d e s p r o v i s t o s de tráqueas, c o n f l o r e s m u y pequeñas ( < 5 m m ) , órganos florales dispuestos helicoidalmente y perigonio simple, de 5-8 tépalos. Las flores masculinas contienen 10-14 estambres y las femeninas, algunos carpelos libres, que, al desarrollarse, producen drupas (fig. 11-215). Las Nymphaeaceae, que como f a m i l i a Nymphaeales de las Nymphaeales sigue a las ambo- Nymphaeaceae incl relales, son plantas palustres y acuáticas, Cabombaceae 6/68. que carecen de células oleíferas y de al- cosmopolita caloides bencilisoquinólicos. Entre las ninfeáceas destaca Victoria amazónica, que tiene, además de hojas sumergidas, hojas flotantes que pueden alcanzar un diámetro de hasta 2 m (fig. 4-61). Las flores son hermafroditas (fig. 11-216), tienen verticilos trímeros o los órga-

Fig. 11-215: Amborellales, Amborellaceae. A Rama con drupas y fruto. B Flores 9 con estaminodios (s). C Sección longitudinal de un carpelo. D Flor cf. E Estambres. - R. Spohn, A, C, E: según A. Takhtajan; B: según el modelo de P.K. Endress, D: según P.K. Endress.

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-216: Nymphaeales, Nymphaeaceae. Nymphaea alba, A hoja flotante, B flor y ovarios con las cicatrices de los pétalos y sépalos (desprendidos) dispuestas helicoidalmente (1/2x). Nuphar luteum, C diagrama floral (nectarios en negro, tejidos axiales punteados); D Fruto (el tejido axial se desprende de los carpelos, que son libres). - A, B: según G. Karsten; C: según A.W. Eichler; D: según W. Troll.

nos florales se hallan en general dispuestos helicoidalmente, a veces por lo menos. Los carpelos presentan placentación laminar y son libres o están incluidos en un receptáculo u r c e o l a d o . En E u r o p a c e n t r a l , las ninfeáceas están representadas por dos especies de nenúfar a m a r i l l o (Nuphar lútea. N. pumita) y de nenúfar blanco (Nymphaea alba. N. candida), que viven en aguas de oligotrófícas a eutróficas. A las iniciales, como tercera rama del árbol iniciales genealógico de las angiospermas, pertenecen Austrobaileayaccae 1/1. las austrobaileayáceas, las trimeniáceas, las NE de Australia; llliciaesquisandráceas y las iliciáceas. Las Austroceac 1/42, SE de Asia, baileayaccae son bejucos con hojas opuestas. Norteamérica; Schisandra- Las Schisandraceae son bejucos con flores ceae 2/50. SE de Asia. unisexuales, y en las flores unisexuales y herNorteamérica; Trimeniamafroditas de las Trimeniaceae solo se enceae 1/5. SO Pacífico cuentra un carpelo. Las Schisandraceae y las Illiciaceae tienen granos de polen de tricolpados a hexacolpados, que, por lo demás, se han originado paralelamente a los granos de polen tricolpados de las eudicotiledóneas.

es infero. En esta f a m i l i a , los dípteros son los que se encargan de la polinizac i ó n y, en relación con este hecho, se f o r m a n c o n m u c h a frecuencia flores trampa, de c o l o r r o j o apagado o pardo y o l o r desagradable.

Piperales

Aristolochiaceae 12/450-500. cosmopolita: Lactoridaceae 1/1, Juan Fernández: Piperaceae 5/3000. pantropical: Saururaceae 4/6. del SE al E de Asia. Norteamérica

Las pequeñas flores de las Piperaceae carecen de perianto, son hermafroditas o unisexuales y se disponen en espigas. Las drupas contienen una semilla procedente de un primordio seminal atropo y provista principal-

Pertenecen a las iliciáceas el anís estrellado (Jlicium verum) e /. anisatum. muy parecido, pero venenoso. En las f a m i l i a s citadas hasta ahora, los carpelos son ascidiados, con una sutura ventral cerrada por secreciones con mucha frecuencia. La mayoría de las f a m i l i a s de las magnólidas se agrupan dentro de los órdenes winterales, piperales, magnoliales y laurales y f o r m a n una clara línea genealógica. Winterales

Canellaceae 6/16, Madagascar. Africa. Sudamérica; Winteraceae 4/65. hemisferio S *

Pertenecen a las Winterales las winteráceas y las caneláceas. En las Winteraceae, el leño carece de tráqueas; las Canellaceae se caracterizan por tener el androceo concrescente formando un tubo y un gineceo paracárpico.

Las Piperales son con frecuencia herbáceas, con nervadura muchas veces palmada. L o s órganos florales se disponen en verticilos trímeros. E n las Aristolochiaceae, representadas en Europa central por el ásaro (Asarum) y la aristoloquia (Aristolochia), el perianto, generalmente senc i l l o , es concrescente, y el ovario, de ordinario sincárpico.

Fig. 11-217: Piperales, Piperaceae, Piper nigrum. A Ramita con infruc-

tescencia (1/3x); B drupa, en sección longitudinal (5x), con mesocarpo carnoso, endocarpo leñoso, testa o episperma, embrión, endosperma secundario y perisperma.-A: según G. Karsten; B: según H. B a i l l o n . - e embrión, ek endocarpo, m mesocarpo, p perisperma, s episperma o testa, se endosperma secundario.

Subclase: Magnoliidae

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Fig. 11-218: Magnoliales (A-F) y laurales (G). A-B Magnoliaceae: A diagrama floral de Michelia (envoltura de brácteas en negro, perianto en blanco); B fruto colectivo de Magnolia Virginia na con semillas rojas pendientes de los haces conductores de las legumbres (1x), C-F Myristicaceae, Myristica fragrans. C flores cT y D 9 (4x); E-F fruto monocarpelar, carnoso, pero dehiscente, en sección (aprox. 1/2x), un arilo rojo (especia, droga: «macis») envuelve la semilla, pardo oscura; en ella, endosperma ruminado, a consecuencia de las prolongaciones de la núcela, y embrión pequeño (aprox. 2/3 x). G Lauraceae, Cinnamomum verum, sección longitudinal de la flor, perígina, en la que se ve el carpelo pseudomonómero y la dehiscencia de las anteras por medio de ventallas o valvas (aprox. 5x). - A-D, F: según el Syllabus de A. Engler; E; según G. Karsten; G: según H. Baillon.

mente de perisperma (fig. 11-217). Los frutos y las semillas de Piper nigrum constituyen la pimienta. En las Saururaceae, claramente emparentadas con las piperáceas, a menudo se encuentran en la base de las espigas brácteas caedizas. Por este motivo, la inflorescencia se parece a una flor individual. Las Lactoridaceae únicamente están representadas por una especie arbustiva extendida en una de las islas del archipiélago de Juan Fernández, situado en la costa occidental sudamericana. El polen se dispersa en forma de tétrada. Magnoliales

Annonaceae 128/2300, pantropical; Degeneriaceae 1/2, Fiji; Eupomatiaceae 1/2, E de Australia, Nueva Guinea: Himantandraceae 1/2, Australasia: Magnoliaceae 7/182, de los trópicos a la zona templada. E-SE de Asia, América; Myristicaceae 17/730, pantropical

En las Magnoliales, las hojas son alternas y se insertan en nudos de trilacunares a plurilacunares, y las flores, grandes y a menudo polímeras (fig. 11-218), tienen carpelos con más de un p r i m o r d i o seminal generalmente. En las M a g n o liaceae, los numerosos órganos florales suelen estar dispuestos helicoidalmente. Los frutos son folículos y las semillas tienen una sarcotesta. C o n frecuencia se plantan c o m o árboles ornamentales el m a g n o l i o (Magnolia) y el tulipífero de V i r g i n i a (Liriodendron tulipifera).

Las Annonaceae tienen a menudo un perianto de verticilos trímeros. Los carpelos suelen formar bayas al desarrollarse. P. ej., el chirimoyo o anón (Annona squamosa) produce un fruto muy sabroso. Las Degeneriaceae sólo tienen un carpelo por flor y las Eupomatiaceae carecen de perianto. Las Himantandraceae y las Myristica ceae solamente tienen un primordio seminal. Las miristicáceas (fig. 11-218) tienen además pequeñas flores unisexuales con un solo carpelo en las flores femeninas. En las flores masculinas, los numerosos estambres están soldados y forman una columna. A

esta última familia pertenece la nuez moscada (Myristica fragrans), en la que el tegmen (la parte de la testa que procede del tegumento interno) penetra profundamente en el endosperma (ruminación). En las magnólidas es muy frecuente que partes del perianto o estaminodios y estambres planos participen en el proceso de la polinización. Así, en las annonáceas, las hojas periánticas internas, al estar muy juntas, forman una cámara de polinización que impide el acceso a la flor; en las degeneriáceas. los estaminodios. que se encuentran dentro de los planos estambres y que también son planos, son móviles y hacia el final de la fase de floración dejan al descubierto el gineceo; en las eupomatiáceas. los estambres, que están soldados por la base, y los estaminodios. que se hallan dentro del androceo (sinandrio), forman un punto de cría para los coleópteros. El desarrollo de las larvas de estos coleópteros se concluye tras el desprendimiento del sinandrio. Las L a u r a l e s poseen c o n frecuencia hojas opuestas (o verticiladas) sobre nudos unilacunares. Sus flores tienen generalmente un claro hipantio o copa, y los carpelos contienen sólo un p r i m o r d i o s e m i n a l . A e x c e p c i ó n de las Calycanthaceae, las f a m i l i a s de este orden tienen flores pequeñas: sus estambres poseen generalmente un par de glándulas basales y sus anteras tienen a menudo una apertura valvar. Las Atherospermataceae, las Siparunaceae y las Monimiaceae (antes incluidos en las monimiáceas) tienen con frecuencia flores unisexuales. con numerosos estambres o carpe-

Laurales

Atherospermataceae 7/12. tropical, Asia, Australia. Sudamérica; Calycanthaceae incl. ldiospermaceae 4/8 China templada. Norteamérica, Asia tropical: Gomortegaceae 1/1. S de Chile; Hernandiaceae 5/60. pantropical; Lauraceae 50/2500-3500. pantropical: Monimiaceae 18-25/150, pantropical: Siparunaceae 2/72, Sudamérica, Africa

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-219: Ceratophyllales, Ceratophyllaceae. A Hábito, B hoja bifurcada, C flor cf, D estambre, E flor 9 . - R. Spohn, según A.Takhtajan 1980.

los en sus hipantios extendidos o utriculiformes. P. ej., en el género Siparuna, que tiene hipantios utriculiformes, la fecundación tiene lugar mediante unas avispas de las agallas que depositan sus huevos en las flores femeninas. El estilo de los carpelos, que son libres, mantiene un contacto tan estrecho en la zona de salida del hipantio que es posible que un tubo polínico pase de un estilo a otro adyacente. Esta sincarpia funcional se consigue también cuando se forma mucíiago en abundancia en la zona del estilo. En las Gomortegaceae y en las Hernandiaceae, el ovario es infero. Las Lauraceae, que están extendidas por todos los trópicos y alcanzan la zona mediterránea con el laurel (Laurus nobilis), tienen generalmente flores constituidas por verticilos trímeros ( f i g . 11-218). El único carpelo forma al desarrollarse una baya o una drupa. Son plantas cultivadas importantes el alcanforero (Cinnamomum camphora), de cuya madera se obtiene por sublimación el alcanfor, y los canelos (C. verum y parientes próximos), cuya corteza produce la canela. El aguacate (Persea americana) posee un fruto provisto de una pulpa comestible y rica en grasas. En Gasyíha, provista de ejes filamentosos y hojas escuamiformes, tienen también las lauráceas un representante hemiparásito. Las Ceratophyllales sólo tienen la fam i l i a de las Ceratophyllaceae, formada por plantas herbáceas sumergidas en aguas estancadas y extendidas por todo el m u n d o . Estas plantas, representadas en Europa central por Ceratophyllum, no tienen raíces y se fijan al suelo mediante rizomas. También se las encuentra a menudo flotando libremente. Las flores son unisexuales, con numerosos estambres o un solo carpelo provisto de un p r i m o r d i o seminal, y aparecen entre las hojas, que se disponen en verticilos y son lineares o bifurcadas (fig. 11-219).

Ceratophyllales Ceratophyllaceae 1/6, cosmopolita

Las relaciones exactas de las ceratofiláceas no se han aclarado. Basándose en diversos datos moleculares son, p. ej., un grupo hermano de las monocotiledóneas o de las Rosidae. Hasta hace poco esta familia era considerada la línea más basal de las angiospermas. Tampoco resultan claras las relaciones de las Chloranthales Chlorantaceae, la única familia de las Chlo- Chloranthaceae 4/75, ranthales. Los representantes de esta fami- pantropical lia tienen flores muy pequeñas, normalmente sin perianto y unisexuales o hermafroditas, provistas de uno a cinco estambres y un solo carpelo. Las clorantáceas podrían ser un grupo hemiano de las monocotiledóneas o de las eudicotiledóneas más las winterales/piperales/magnoliales/laurales. Las ninfeales, las iliciales, las piperales y las clorantales a veces se agrupaban no hace mucho tiempo con el nombre de «paleohierbas». Sin embargo, en vista de las relaciones de parentesco expuestas aquí, evidentemente no se trata de un grupo de parentesco natural. A las magnólidas pertenecen también también dos familias totalmente parásitas: las Hydnoraceae (2/18, en lugares secos del Viejo y Nuevo Mundo) y las Rafflesiaceae (9/55, pantropicales). Las raflesiáceas son endoparásitos cuyo tejido vegetativo, semejante a un micelio, penetran al crecer en el interior del hospedante. Las llores, que atraviesan la superficie de dicho hospedante, pueden alcanzar en Rajflesia arnoldii un diámetro de 1 m y se convierten así en las flores de mayor tamaño de las angisopermas. La monofilia de las raflesiácias es muy cuetionable. La descripción de las familias que se encuentran en la base del árbol genealógico de los antófitos pone de manifiesto que, a pesar de las numerosas semejanzas, se observa una gran variedad en la m o r f o l o g í a y especialmente en la morfología floral. A s í , en las magnoliáceas se encuentran, por un lado, grandes flores polímeras y, por otro, flores muy pequeñas y extremadamente sencillas, p. ej., en las cío-

Subclase: Liliidae (monocotiledóneas)

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rantáceas. Esta variedad en la m o r f o l o g í a floral está en relación con la enorme variabilidad existente en la biología reproductiva. H o y se tiende a considerar c o m o prototipo de la flor p r i m i t i v a a las flores pequeñas y oligómeras. Esto se basa fundamentalmente en el descubrimiento creciente de fósiles m u y antiguos con flores pequeñas. Por lo demás, con Archaeofructus se ha descrito recientemente un fósil de angiosperma de flores m u y grandes datable en el Cretácico antiguo (o incluso el Jurásico tardío). La gran antigüedad de las familias citadas hasta ahora puede constatarse también en sus áreas de distribución, a menudo muy relictas y disyuntas. A pesar de todo hay también un grupo de parentesco muy rico en especies y ampliamente difundido. En las lauráceas, p. ej., es muy probable que su difusión a través de los continentes tuviera lugar en el Terciario. E n resumen, los grupos de f a m i l i a s y órdenes descritos hasta ahora deben interpretarse más c o m o un grupo basal parafiiético de los antófitos, del cual se o r i g i n a r o n tanto las monocotiledóneas c o m o las eudicotiledóneas.

Subclase 2: Liliidae (monocotiledóneas) Las monocotiledóneas constituyen un grupo de parentesco m u y bien caracterizado y c o n o c i d o desde hace m u c h o tiempo. Se trata m u y a menudo de plantas herbáceas con r a m i f i c a c i ó n simpódica. N o r m a l m e n t e en ellas no se f o r ma una raíz primaria, y su sistema radical está constituido por raíces caulógenas a m e n u d o u n i f o r m e s ( h o m o r r i z i a secundaria; f i g . 11-220). Los haces conductores generalmente aparecen dispersos en la sección transversal del tal l o o de la raíz (atactostela) y carecen de c á m b i u m . Por lo tanto, ni el tallo ni la raíz son capaces de experimentar un engrosamiento secundario n o r m a l . Las hojas suelen ser paralelinervias, con frecuencia alternas y carecen de estípulas. En los ejes laterales se encuentra por regla general un solo p r o f i l o adosado al eje principal. A menudo sólo existen tráqueas en las raíces. L o s plastidios de los tubos cribosos están provistos casi siempre de cristales proteínicos cuneiformes y a veces aparecen también granos de alm i d ó n y / o filamentos proteínicos. Las flores suelen ser trímeras y p e n t a c í c l i c a s . E l e n d o t e c i o de las anteras se desarrolla directamente a partir del estrato celular subepidérmico. L o s granos de polen son monosulcados (fig. 11214). L a f o r m a c i ó n del endosperma suele tener lugar hel o b i a l o n u c l e a r m e n t e , y las plántulas en general sólo tienen un cotiledón (fig. 11-221). D e b i d o a la disposición con frecuencia aparentemente terminal de este cotiledón, la p l ú m u l a queda desviada hacia un lado. Los parientes más cercanos de las monocotiledóneas dentro de las magnólidas no se han identificado todavía con seguridad. A partir de diversas secuencias de datos moleculares son las ceratofiláceas. las clorantáceas. o son pane del gran bloque de órdenes formado por las winterales/piperales/magnoliales/laurales. incluidas las clorantáceas. A d e m á s de algunas f a m i l i a s de relaciones p o c o claras (Corsiaceae, Japonoliriaceae, Nartheciaceae, Petrosaviaceae, Triuridaceae), se reconocen siete órdenes. Se trata de las acórales, alismatales, asparagales, dioscoreales, l i l i a les, pandanales, arecales, poales, commelinales y zingiberales; los cuatro últimos órdenes citados, además de algunas familias que no presentan claras relaciones con los órdenes, pueden agruparse dentro de las commelinoides.

Fig. 11-220: Forma de crecimiento de las lilíidas, esquematizada. Engrosamiento del tallo por engrosamiento primario. - Según W. Troll. - h h¡pocótilo, k cotiledón, w raíz primaria; w ' raíces caulógenas.

Las Acórales, posiblemente el grupo Acórales más basal de las monocotiledóneas, se Acoraceae 1/2. O de Asia, caracterizan por tener idioblastos oleí- muy extendida por sinanferos, al igual que muchas f a m i l i a s si- tropía tuadas en la base del árbol genealógico de las angiospermas. A diferencia de lo que ocurre en otras monocotiledóneas, el endotecio no se origina directamente del estrato subepidérmico de la pared de la antera. Este estrato subepidérmico sufre muchas veces una d i v i s i ó n periclinal, y el endotecio se f o r m a a partir del estrato más externo de los dos que se han producido de esta numera. Estos procesos se dan también en la mayoría de las angiospermas no monocotiledóneas. La f o r m a c i ó n del endosperma es celular y, por lo tanto, distinta a la de la mayoría de las monocotiledóneas. Acorus (fig. 11-222), el único género, tiene hojas unifaciales c o m o sables ( = ensiformes). Las flores son poco conspicuas, hermafroditas, siempre trímeras y dispuestas en espádices. El espádice parece c o m o si estuviera situado lateralmente porque la espata, de color verde y c o m o bráctea del espádice, prolonga el tallo, que está aplanado. Fue en especial la estructura de la inflorescencia lo que hizo que generalmente Acorus estuviera clasificado hasta hace poco tiempo dentro de las aráceas. En la actualidad es evidente que el género se distingue de las aráceas por numerosos caracteres y posiblemente pueda ser considerado la monocotiledónea reciente más basal. Gracias a su aceite esencial, el ácoro o cálamo aromático (Acorus calamits) es una antigua planta medicinal introducida en Europa en el s. xvi desde el este de Asia. En Europa central. Acó-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-221: Plántulas de Liliidae: A París quadrífolia, B Allium cepa, C Orna miniata y D Zea mays. B-D En sección longitudinal; episperma (o peri-

carpio) en negro, endosperma punteado, cotiledón (k), vaina del mismo (s), raíz principal (w). En B-D el cotiledón se ha transformado parcial o totalmente en órgano absorbente. - Caracteres de monocotiledóneas en dicotiledóneas: E plántula de Ranunculus ficaría con un solo cotiledón; F flor de Cabomba aquatica (ninfeáceas), P3 + 3 A3 G3 (3x). — A-E: según J. Sachs y R. von Wettstein, modificado; F: según H. Baillon. - k cotiledón, s vaina, w raíz principal.

rus calamus es una planta triploide y estéril y se multiplica sólo vegetativamente. Las Alismatales son a menudo plantas herbáceas de lugares húmedos o acuáticos. Las anteras tienen un tapete periplasmodial con células uninucleadas, y los embriones suelen ser verdes y almacenan nutrientes. A excepción de las aráceas, que son mayoritariamente terrestres o epífitas, presentan en las vainas foliares pequeñas escamas (escamas i n t r a v a g i n a l e s , e s c u á m u l a s ) , e l gineceo es generalmente apocárpico y el endosperma se desarrolla helobialmente (fig. 11-223).

Fig. 11-222: Acórales, Acoraceae. Acorus calamus, A planta en flor con inflorescencia (1/4x). B flor aislada y C ovario en sección transversal (muy aumentado). - A: según G. Karsten, B, C: según J. Graf.

Alismatales Alismataceae 12/80, subcosmopolita; Aponogetonaceae 1/45. hemisferio S, Viejo Mundo; Araceae ind. Lemnaceae 108/3300, mundial, generalmente tropical; Butomaceae 1/1. Eurasia templada: Cyniodoceaceae 5/16, Pacífico O, Caribe. Mediterráneo, Australia; Hydrocharytaceae incl. Najadaceae 18/120, cosmopolita; Juncaginaceae Las Butomaceae, con el j u n c o f l o r i d o 4/12. subcosmopolita. (Butomus umbellatus), tienen un pe- zona templada; Limnorianto tepaloide (perigonio) y folículos. charitaceae 3/8. pantropiLa placentación es laminar. La envoltu- cal; Posidoniaceae 1/9. ra floral de las Alismataceae está dife- Australia. Mediterráneo; renciada en cáliz y corola, el número de Potamogetonaceae incl. Zannichelliaceae 6/100, estambres puede estar reducido de 6 a 3 cosmopolita; Ruppiaceae o ser mucho mayor; presentan núculas 1/1-10, subcosmopolita. de oligospermas a monospermas. A s í generalmente hemisferio c o m o las flores del pan de ranas (Atis- N templado; Schcuchzema plantago-aquatica) son hermafro- riaceae 1/1, hemisferio N ditas. las de Sagittaria son unisexuales. ártico templado; En esta familia, con frecuencia acuáti- Tofieldiaceae 5/30. ca, se encuentran en muchas ocasiones SE de Asia hasta hojas sumergidas, flotantes y áereas Sudamérica; Zosteraceae morfológicamente diferentes. Las H y - 3/18, hemisferio N y S templado drocharitaceae presentan muchas ve-

Subclase: Lilildae (monocotiledóneas)

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Fig. 11 -223: Alismatales. A Alismataceae, diagrama floral de Alisma plantago-aquatica, profilo (v) bicarinado y adosado, estambres desdoblados, carpelos libres, monospermos. B Butomaceae, desarrollo del endosperma de tipo helobial en Butomus umbellatus (e embrión bicelular, mk cámara micropilar: núcleos libres, w pared transversal, ck cámara calazal, az antípodas; aprox. 600x). C Hydrocharitaceae, Vallisneria spiralis, flor 9 y flor cf desprendida, natante (5x). Potamogetonaceae, D rama florífera de Potamogeton natans (1 /4x), E flor 9 de Zannichellia palustris, con rodete perigonial (p) y 4 carpelos libres que están madurando (k) (6x). Zosteraceae, Zostera marina, F sección transversal de la inflorescencia aplanada espadiciforme (b) y bráctea involucral (h); flores 9 y c f desnudas, con 1 carpelo (k) o 1 antera (a) (20x), G grano de polen filiforme (tamaño natural: aprox. 0,5 mm). - A: según A.W. Eichler, modificado; B: según el Syllabus de A. Engler; C: según A. Kerner; D: según G. Karsten; E: según J. Graf; F y G: según G. Hegi. - a antera, az antípodas, b inflorescencia, ck cámara calazal, e embrión, h bráctea involucral, k carpelo, mk cámara micropilar, p rodete perigonial, v profilo, w pared transversal.

ees flores unisexuales y tienen familias que v i v e n a veces totalmente sumergidas (p. ej.. Najas), asoman sobre la superficie del agua (p. ej., Hydrocharis) o crecen sobre la superficie del agua, sin entrar en contacto con el suelo (p. ej., Stratiotes aloides). La llamada «peste de las aguas» (Elodea canadensis) es dioica y fue introducida en Europa aprox. en 1836 procedente de Norteamérica. La explosiva difusión de las plantas (al principio sólo las femeninas por multiplicación vegetativa) provocó en Gran Bretaña un bloqueo total del sistema de canales y agilizó el desarrollo de la red ferroviaria. En Vallisneria spiralis (fig. 11223), tropical y subtropical, las flores femeninas ascienden hasta la superficie del agua, sostenidas por un pedúnculo helicoidal. Las flores masculinas se desprenden de la planta bajo el agua y. tan pronto como llegan a la superficie de ésta, se abren y llegan flotando a ponerse en contacto con las femeninas, donde tiene lugar la polinización. Las Juncaginaceae, con, p. ej., el género Triglochin. tienen flores hermafroditas y se encuentran en lugares húmedos tanto de agua dulce como salada. A las Potamogetonaceae pertenecen las espigas de agua (Potamogeton: fig. 11-223). Se trata de plantas acuáticas radicantes con hojas flotantes o sin ellas y con flores tetrámeras dispuestas en espigas, generalmente anemófilas. A esta familia pertenece Zannichiella, que crece sumergida y posee flores unisexuales (fig. 11-223). Las Zosteraceae tienen también flores unisexuales. con sólo un estambre o un carpelo. Los granos de polen

de Zostera carecen de exina y pueden alcanzar 0,5 mm de longitud (fig. 11-223). Un modo de vida marino se encuentra también en las Cymodoceaceae, las Ruppiaceae, las Posidoniaceae y a veces también en las hidrocaritáceas. En las alismatales, resulta evidente que el paso al agua de mar ya desde el agua dulce, ya desde lugares húmedos influidos por agua marina se ha producido por lo menos en tres ocasiones. La gran f a m i l i a de las Araceae contiene habitualmente plantas herbáceas, pero a veces también leñosas, de ordinario terrestres. Las flores, en general pequeñas y unisexuales o hermafroditas, se disponen en un espádice en cuya base suele haber una gran bráctea de c o l o r i d o llamat i v o (espata), que puede e n v o l v e r al espádice ( f i g . 11224). Cuando las plantas tienen flores unisexuales, éstas son monoicas, y las flores masculinas se encuentran en la parte superior de la inflorescencia. Son raras las plantas dioicas (p. ej., Arisaema). Pueden tener perianto o carecer de él, y el gineceo es cenocárpico y p l u r i l o c u l a r o unilocular. Generalmente f o r m a n bayas. Los representantes de esta familia, extendida primordialmente por los trópicos, desempeñan un gran papel en las pluvisilvas, como plantas rosuladas de gran follaje o como bejucos epífitos y trepadores mediante raíces. Sus hojas, generalmente anchas, cordiformes o sagitiformes, con frecuencia tienen nervadura reticulada. En

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-224: Alismatales, Araceae. A Monstera deliciosa, hoja (con perforaciones y entrantes formados secundariamente) (aprox. 1/1 Ox). B Aglaonema marantifolium, inflorescencia c o n

espata (s) y flores 9 y cf (aprox. 8x). C Pistia stratiotes, planta flotante con dos inflorescencias (bs) y una planta hija de origen vegetativo (1/3x). D Lemna gibba, plantas flotantes, con un

propágulo joven (sg), flor cf (b) y fruto (f). E Lemna trisulca, inflorescencia en sección longi-

tudinal, con espata (s), una flor 9 y dos c f (muy aumentado). - A según W. Troll; B, E: según J. Graf; C: según el Syllabus de Engler; D: según C.F. Hegelmaier. - b flores, bs inflorescencia, f fruto, s espata, sg propágulo.

el aro manchado o alcatraz (Arum maculatum), una especie originaria de Europa, el espádice y la espala forman juntas una trampa resbaladiza. Las aráceas son polinizadas principalmente por coleópteros y dípteros. Los géneros Lemna, Spirodela, Wolffia y Wolffiella en el pasado se atribuían a las lemnáceas (fig. 11-224) y actualmente están incluidas entre las aráceas. La estructura vegetativa y floral de estas plantas está m u y s i m p l i f i c a d a y se compone de segmentos apenas diferenciados que flotan l i b r e m e n t e o están sumergidos, radicantes (lentejas de agua: Lemna, Spirodela) o desprovistos de raíces (lentejas de agua enanas: Wolffia. Wolffiella). Se m u l t i p l i c a n por gemación. La inflorescencia carece de espata o bien ésta es muy poco conspicua, tiene de una a tres flores unisexuales con un estambre o un carpelo. Wolffia arrhiza, que m i d e aprox. 1,5 m m de tamaño, es la angiosperma más pequeña que se conoce. Pistia stratiotes (fig. 11-224), que también f l o t a libremente y presenta una inflorescencia muy reducida, parece que se ha originado de manera paralela a las antiguas lemnáceas.

«Lilianae» La f a m i l i a de las Liliales presenta generalmente secreción de néctar en la base de los tépalos o de los estambres y, mientras las Liliaceae (fig. 11-225), con. p. ej.. los tulipanes (Tulipa), las estrellas (Gagea), los tableros de da-

mas (Fritillaria) y los lirios y azucenas (Lilium) tienen, c o m o órganos perdurantes, bulbos, las colquicáceas (fig. 11-225) tienen tubérculos y las melantáceas. rizomas. El cólquico (Colchicum autumnale), como representante de las Colchicaceae, contiene colquicina. que es muy venenosa. Se trata de un alcaloide tropánico. que. p. ej., interrumpe la formación del huso nuclear y puede utilizarse por eso en la poliploidización de los tejidos. El tubérculo caulinar del cólquico forma en otoño un vástago florífero; al principio sólo asoman las flores, con sus largos tubos perigónicos, pero, en la primavera siguiente, se desarrollan también las hojas y el fruto, que es capsular, a la vez que se desarrolla un entrenudo basal que dará lugar al nuevo tubérculo.

Liliales Alstroemeriaceae 5/160, América C y S; Campynemataceae 2/2. Pacífico O; Colchicaceae 19/225, Viejo Mundo templado tropical, Norteamérica; Liliaceae 16/650. hemisferio N: Luzuriagaceae 2/6, Sudamérica. Australia. Nueva Zelanda; Melianthaceae incl. Trilliaceae 16/170, hemisferio N, raramente Sudamérica: Philesiaceae 2/2, Chile; Ripogonaceae 1/6, Australia. Nueva Caledonia. Nueva Zelanda; Smilacaceae 2/310, mundial templado tropical

La toxicidad de la hierba ballestera (Veratrum álbum), como representante de las E Melianthaceae, procede de sus alcaloides esteroideos. La uva de raposa (París quadrifolium) también es venenosa, presenta flores tetrámeras, filotaxis verticilada, con hojas provistas de un retículo de nervios a ambos lados del nervio principal y bayas; estaba clasificada entre las triliáceas, ahora incluidas en las meliantáceas. Las Alstroemeriaceae tienen ovarios ínferos y las Smilacaceae son sobre todo bejucos cuyos pecíolos con frecuencia dan lugar a pares de zarcillos.

Lilianae

La secreción del néctar en las Asparagaies es diferente a la de las liliales y se produce principalmente en nectarios septales. En este orden, el pedúnculo floral a menudo aparece articulado a través de un punto de interrupción. L a parte del p e d ú n c u l o Asparagaies Asparagaies inferiores: p o r e n c i m a de este p u n t o r e c i b e e l Asphodelaceae 15/780, n o m b r e de pericladio. Las semillas a Viejo Mundo; Asteliaceae menudo presentan una coloración ne4/35, hemisferio S; gra que está provocada por los f i t o m e Blandfordiaceae 1/4, lanos. L o s límites interfamiliares denAustralia: Boryaceae tro de las asparagaies están muy poco 2/12, Australia: definidos. Hemerocallidaceae 21/100, cosmopolita; Las llamadas asparagaies «inferiores» Gypoxidaceae 9/100, se caracterizan tanto por tener ovarios tropical, generalmente h a b i t u a l m e n t e í n f e r o s , c o m o p o r su hemisferio S; Iridaceae microsporogénesis simultánea en ge70/1750, cosmopolita: neral. E n la flora centroeuropea sólo Ixioliriaceae 1/3, Egipto hasta Asia C: Lanariaceae están representadas por las iridáceas y las orquidáceas. Las Iridaceae se ca1/1, S de África; Orchidaceae 788/18500, racterizan por tener un solo v e r t i c i l o de cosmopolita Tecophilaeaestambres. E l género Crocus tiene tuceae 8/23, África. berobulbos, flores radiadas y todos los Madagascar. Chile. tépalos son petaloides. Los lirios (Iris) Cxalifornia: Xanlhorrhoesuelen tener r i z o m a repente y hojas aceae 1/30. Australia; unifaciales, ensiformes, «equitantes». Xeronemataceae 1/2. Las flores son radiadas ( f i g . 11-226) y Nueva Zelanda. Nueva en ellas los tépalos externos e internos Caledonia; Asparagaies son distintos entre sí. En cada f l o r , una superiores: Agapanthaceae 1/9, S de Africa: hoja perigonial o tépalo, un estambre y Agavaceae 9/330. Nuevo la rama ensanchada de un estilo f o r Mundo; Alliaceae 13/600, man una f l o r parcial labiada (meranto hemisferio N y Sudaméri- o merantio), en la que el estambre y el ca; Amaryllidaceae e s t i g m a están e f i c a z m e n t e a l e j a d o s 59/850, cosmopolita: uno del otro. E l g l a d i o l o (Gladiolus) Anemarrhenaceae 1/1, tiene flores zigomorfas. La gran f a m i SE de Asia; lia de las Orchidaceae se caracteriza Anthericaceae 9/200. por sus flores zigomorfas, la reducción cosmopolita; del androceo a dos estambres o a uno Aphyllanthaceae 1/1, Francia. Marruecos; s o l o , la frecuente c o n c r e s c e n c i a del Asparagaceae 1/160-300. androceo con el estilo y los estigmas, Viejo Mundo; Behniaceae así c o m o por la agregación del polen 1/1, S de África; en tétradas o polinios. Convallariaceae incl. Las orquidáceas son plantas herbáceas teDracaenaceae. rrestres en latitudes templadas, y en la zona Nolinaceae. Ruscaceae tropical y subtropical suelen ser epífitas y 26/390. cosmopolita: raras veces bejucos. Forman una estrecha Herreriaceae 2/9, Sudamérica. Madagascar; simbiosis con micorrizas endótrofas o pueden también parasitar a hongos y entonHesperocallidaceae 1/1. ces ya no son verdes (p. ej., el nido de ave: Norteamérica; Neotlia nidus-avis; Corallorhizá). Los taHyacinthaceae 67/900, llos de las orquídeas epífitas están inflados generalmente Viejo con frecuencia (pseudobulbos) y tienen Mundo; Laxmanniaceae raíces aéreas con un velamen. Las raíces 1/13, Australia; aéreas son verdes y pueden servir de órganos Themidaceae 12/60, fotosintetizadores. Las flores (fig. 11-227) Norteamérica son zigomorfas y, durante su desarrollo, describen un giro de 180° (resupinación). De este modo, la pieza mediana del verticilo interno, transformada de ordinario en un labio (labelo), se convierte en el labio inferior. A menudo, el labelo puede prolongarse en un espolón. El número de estambres fértiles raras veces es de tres (el mediano del verticilo estaminal externo y los laterales del interno), normalmente dos (los laterales del verticilo estaminal interno; el mediano del externo es estaminodial) o uno (el mediano del verticilo estaminal extemo; los laterales del interno son estaminodiales; los estambres pueden estar soldados con el estilo y el es-

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Fig. 11-225: Liliales. A Liliaceae, flor coritépala de Tulipa sylvestris (1x).

B Colchicaceae, Colchicum autumnale en flor y con fruto (2/5x). - A: según H. Baillon; B: según F. Firbas.

tigma y formar una columnita (ginostemo). Los granos de polen se desprenden aislados, en tétradas o generalmente en polinios o polinarios. En el polinio, todos los granos de polen de un saco están unidos por esporopolenina y forman una masa polínica conjunta. Los polinios tienen un pedículo que está formado por el polinio mismo (denominado entonces caudícula) o por el rostelo, un lóbulo estéril del estigma (y entonces se le llama estipe), y al final de este pedículo hay un cuerpo viscoso (viscidio), que está formado por el rostelo y sirve para fijarse al polinizados Se habla de polinario cuando dos polinios de dos sacos polínicos procedentes de la mitad de una antera (al disolverse el tabique separador entre los dos sacos polínicos) se sueldan y comparten el

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-226: Asparagales «inferiores». Iridaceae. Crocus sativu?, A sección longitudinal de una planta en flor (aprox. 1x); B sección longitudinal y C diagrama de la parte superior de la flor con perigonio, estambres y ramas estilares. Iris". D, diagrama; /. pseudacorus. E flor completa (aprox. 1x)( F sección longitudinal y G diagrama de la parte superior; al unirse funcionalmente cada una de las hojas perigoniales externas con un estambre y una rama estilar petaloide se originan flores t r i l a b i a d a s . - A : según H. Baillon; B, C y E-G según W.Troll; D: según A.W. Eichler, algo modificado.

mismo pedículo y el mismo viscidio, o bien los cuatro polinios de un estambre, p. ej., están provistos de un viscidio común. El ovario es infero, tricarpelar y generalmente paracárpico. raras veces sincárpico. Los primordios seminales son abundantes y crecen formando diminutas semillas sin endosperma y con un embrión de pocas células y apenas diferenciado. Las semillas salen de las cápsulas y son dispersadas fácilmente por el viento. Su desarrollo a partir de la semilla únicamente es factible cuando son infectadas por las esporas de hongos micorrízicos. Gracias a esta simbiosis que comienza con la germinación se puede renunciar a almacenar nutrientes y poseer semillas pequeñas. La rareza de las orquídeas se explica así por su íntima relación con los hongos micorrízicos y también por su lento crecimiento, p. ej., en las zonas templadas. Las subfamilias se distinguen fundamentalmente por la forma del androceo y del polen. En las Apostasioideae, con dos géneros ex-

tendidos por el SE de Asia hasta Australia, los tres estambres (Neuwiedia) o los dos (Apostasia) que tienen, apenas están soldados al estilo. Los granos de polen se desprenden individualmente y el gineceo es sincárpico. Las Cypripedioideae, con sus cinco géneros extendidos por el hemisferio norte, desde la zona boreal a la templada generalmente (p. ej., zapatito de dama: Cypripedium calceolus), tienen siempre un labelo sacciforme y poseen dos estambres, que, como en todas las subfamilias restantes, están soldados con el estilo formando una columnita. También en esta subfamilia, los granos de polen se desprenden aisladamente, pero el ovario es paracárpico. Finalmente, las subfamilias restantes tienen sólo un estambre fértil. En las Vanilloideae, los granos de polen se desprenden en létradas y, en las Orchidoideae y Epidendroideae, en forma de polinios o polinarios. Estas dos últimas subfamilias se diferencian también porque, en las epidendroideas, el estambre está arqueado sobre el ápice de la columnita o ginostemo.

Lilianae

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Fig. 11-227: Asparagaies «inferiores», Orchidaceae. A Diagrama floral de las orquidoideas (p. ej., de Orchis, antes de la resupinación); labelo (I), un solo estambre fértil en el verticilo externo, dos estaminodios (st) en el interno. Orchis militaris. B Flor resupinada por torsión del ovario (f): bráctea (t), tépalos externos (pa) e internos (pi), labelo (I), con espolón (s) y ginostemo (g) (aprox. 2,5x); C ginostemo con la superficie estigmática (n), rostelo (r) con apéndice (fs), estambre fértil con conectivo (k), dos tecas (th) y dentro de ellas polinios (p) con caudículas, retináculos (kk) y estaminodios (st) (aprox. 10x); D polinario con polinio (p), caudícula (c) y retináculo (kk) (aprox. 15x); E cápsula en sección transversal (aprox. 8x). F l/anilla planifolia, rama en flor con zarcillos radicales (reducida). - A: según W. Eichler, algo modificado; B-F: según O.C. Berg y C.F. Schmidt. - c caudícula, f ovario, fs apéndice, g ginostemo, kk retináculo, k conectivo, I labelo, n superficie estigmática, p polinio, pa hojas perigoniales externas, pi hojas perigoniales internas, q retináculo, r rostelo, s espolón, st estaminodios, t bráctea, th tecas.

La diversidad de las orquídeas está en estrecha relación con la especialización de su polinización, que con frecuencia está también ligada a aromas florales muy específicos. En Orchis, y en otros géneros centroeuropeos, el labelo presenta un espolón (con néctar o sin él), cuya entrada se halla situada inmediatamente junto al ginostemo. Cuando un insecto posado sobre el labelo intenta llegar hasta el espolón con su aparato bucal, toca con la cabeza o con su trompa los viscidios de los polinarios, los arrastra fuera de la antera y se los lleva. A l visitar después otra flor, como las caudículas se han encorvado hacia adelante o hacia abajo porque se marchitan rápidamente, las masas de polen vienen a dar con la superficie viscosa de un lóbulo estigmático fértil. (Todo este proceso polinizante puede reproducirse fácilmente mediante un lápiz de punta no demasiado afilada.) En Ophrys, que carece de espolones y de néctar. este modo de polinización va unido a la atracción que sobre los himenópteros masculinos ejercen las flores que simulan ser hembras (cuadro 4-1, fig. C). Las especies de Catasetum, que son tropicales, lanzan súbitamente los polinarios hacia el himenóptero polinizados tan pronto como éste, al tocar un apéndice sensible especial. equilibra determinadas tensiones de tejidos. En Cypripedium y Stanhopea existen trampas resbaladizas que se encargan de que la polinización se realice debidamente. Las abejas euglosinas, que polinizan a Stanhopea. recolectan unos aceites esenciales formados en las flores. Las cápsulas inmaduras de Vanilla planifolia (fig. 11-227), una especie neotropical trepadora, producen la vainilla. En los invernaderos se cultivan muchas orquídeas tropicales por sus singulares flores de hermosos colores y de intenso aroma (p. ej., Cattleya, Laelia. Vanda. Dendrohium, Stanhopea. etc.). Muchas formas ornamentales se han originado por hibridación, lo cual también es frecuente entre las orquídeas en estado natural. Entre los parientes más cercanos de las orquidáceas están las asteliáceas, blandfordiáceas, las boryáceas. las hipoxidáceas y las lana-

riáceas, extendidas casi exclusivamente por el hemisferio sur. Especialmente en las Hypoxidaceae abundan caracteres que recuerdan a las orquidáceas, como la presencia de hojas amplias y plegadas por el centro, la placentación parietal y la presencia de sólo tres estambres fértiles. Dentro de las asparagaies inferiores, las Asphodelaceae (p. ej.. Aloe, Kniphofia) y las Xanthorrhoeaceae poseen géneros leñosos con engrasamiento secundario anómalo. Las asparagaies «superiores» tienen a menudo ovarios súperos y una microsporogénesis sucesiva. E n la f l o r a centroeuropea encontramos las aliáceas, las amarilidáceas, las asparagáceas, las convalariáceas y las hiacintáceas. Las Alliaceae perduran c o n sus bulbos y presentan i n f l o rescencias de apariencia u m b e l i f o r m e . A d e m á s , destacan por el o l o r característico de sus esencias, que contienen azufre, que t a m b i é n se encuentra, p. ej., en las temidáceas. A esta f a m i l i a pertenece el gran género Allium c o n la cebolla (A. cepa), el ajo (A. sativum), el puerro (A. porrum) y e l c e b o l l i n o (A. schoenoprasum), etc. Las A m a r y l l i d a c e a e ( f i g . 11-228), c o n , p. ej., la c a m p a n i l l a de las nieves (Galanthus nivalis), los narcisos (Narcissus), etc., tienen o v a r i o s ínferos y alcaloides fenantridínicos característicos. Las Anthericaceae, c o n Anthericum, están provistas de r i z o m a y, en las Asparagaceae, con el espárrago (Asparagus), que es d i o i c o y produce bayas, aparece una d i v i s i ó n entre macroblastos y braquiblastos, y los braquiblastos tienen la f o r m a de filóclados a c i c u l i f o r mes. T a m b i é n tienen bayas las siguientes f a m i l i a s : las Convallariaceae, que son a veces venenosas (el l i r i o de los valles o muguete: Convallaria majalis, el Maianthemum9 el sello de S a l o m ó n : Polygonatum; fig. 11-228).

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-228: Asparagales «superiores». Amaryllidaceae, A Sección longitudinal de la flor de Narcissus poeticus (1x), B Galanthus nivalis (2x): ovario infero, estilo, perigonio de piezas libres o soldadas, «corona» o paracorola. Hyacinthaceae, C Ornithogalum umbellatum, planta entera (reducida), D diagrama floral; E Muscari racemosum, ovario en sección transversal con nectarios septales (15x). F Convallariaceae, flor sintépala de Polygonatum latifolium (* punto de inserción de los estambres; 2,5x). - A, 8: según J. Graf; C: según A.F.W. Schimper; D: según A.W. Eichler, algo modificado; E: según A. Fahn, de D. Frohne; F: según W. Troll. - n corona o paracorola, p perigonio, sp nectarios septales.

En las convalariáceas se han incluido actualmente las gracenáceas y las ruscáceas, familias paleotropicales. Ruscus, representante de las antiguas Ruscaceae, tiene filóclados foliiformes con inflorescencias erectas y está extendido especialmente por la zona mediterránea. A las antiguas Dracaenaceae pertenecen géneros leñosos con engrosamiento secundario anómalo. El drago, de las islas Canarias y del norte de África (Dracaena draco\ fig. 11 -229), puede alcanzar un tronco de diámetro notable. Las Hyacinthaceae ( f i g . 11-228), con los matacandiles (Muscari) y la leche de g a l l i n a ( O r n i t h o g a l u m ) , tienen bulbos, hojas basales e inflorescencias racemosas. Se encuentra también un engrosamiento secundario anómalo en las Agavaceae, una familia del Nuevo Mundo, que tiene los géneros monocárpicos Agave y Yucca. En Yucca se ha estudiado bien la intensa relación que ésta mantiene con su polinizador. Las polillas de la yuca (Tegeticula y Parategeticula) depositan sus huevos en el ovario de la planta. Como las larvas viven del primordio seminal que se está desarrollando. la polilla, como agente polinizador, debe procurar que el primordio seminal se desarrolle. Muchas veces las especies de Yucca solamente son polinizadas por una especie concreta de polilla.

Fig. 11-229: Asparagales "superiores", Convallariaceae. Dracaena draco. viejo ejemplar de drago de las islas Canarias. - Según C. Chun y G. Karsten.

En las Dioscoreales, las hojas suelen tener nervios reticulados (no en las burmanniáceas ni en las tismiáceas), y los haces conductores no están esparcidos, sino que están dispuestos en varios círculos (no en las taccáceas). Las Dioscoreaceae suelen ser volubles y tienen normalmente flores unisexuales y ovarios inferas. Las saponinas esteroides existentes en esta familia constituyen la materia prima, p. ej.. para la fabricación semisintética de muchas hormonas (p. ej., hormonas sexuales, de la corteza suprarrenal). El ñame (Dioscorea

Commelinoides

Dioscoreales

Burmanniaceae 9/90. tropical-zona templada cálida, cosmopolita; Dioscoriaceae 3-20/600, pan tropical; Taccaceae l/IO. SE de Asia, Polinesia, América; Thismiaceae 4/40, tropical-zona templada cálida, cosmopolita; Trichopodaceae 2/2. paleotropical

Pandanales

Cyclanthaceae 12/230, neotropical; Pandanaceae 3/800, paleotropical; Stemonaceae 4/45, SE de Asia. Australia, SE de Norteamérica; Velloziaceae 9/200, América C y S. África. Madagascar. S de Arabia, China

batatas), originario del Asia oriental, tiene tubérculos radicales comestibles. En el SO de Europa central, la familia está representada únicamente por nueza negra (Tamus communis). Las Burmanniaceae no suelen ser verdes y son saprófitos. El orden Pandanales se basa fundamentalmente en resultados moleculares. La tetramería de las flores como posible carácter unificador se encuentra en las ciclantáceas y en las Stemonaceae, pero sólo raramente en las pandanáceas y nunca en las veloziáceas, que tienen flores trímeras. Asimismo, las VeIloziaceae comparten con las pandanáceas la presencia ocasional de varillas céreas epicuticulares, que no se conocen en los órdenes descritos hasta ahora. Las Cyclanthaceae tienen con frecuencia hojas palmadas. Entre las Pandanaceae se encuentran frecuentemente árboles de aspecto singular, de ramificación bifurcada y a menudo sostenidos por raíces fúlcreas, o bien plantas arbustivas trepadoras. Diversas especies de Pandanus son llamativas plantas costeras. Tienen cierto parecido con las palmeras, pero sus hojas recias

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y provistas de aguijones en el margen se disponen generalmente en tres hileras que corren helicoidalmente alrededor del tronco. Ambas familias tienen flores unisexuales, y las pandanáceas acostumbran a carecer de perianto. Las flores masculinas poseen abundantes estambres en las dos familias y, en las pandanáceas, el número de carpelos normalmente se ha incrementado. Es difícil a veces distinguir las flores individuales dentro de las inflorescencias, pues son muy densas. Las liliales, las asparagales, las dioscoreales y las pandanales presentan rafidios de oxalato cálcico y están extendidos los ovarios ínferos. Además, sus plaquitas céreas epicuticulares suelen estar orientadas paralelamente. Estos caracteres podrían j u s t i f i c a r la inclusión de estos cuatro órdenes en el grupo «Lilianae».

«Commelinoides» L o s cuatro órdenes siguientes (arecales, poales, c o m m e l i nales y zingiberales) pueden agruparse bajo la denominac i ó n «Commelinoides». Tienen en c o m ú n la presencia de ácido ferúlico ligado a la pared celular y que refleja la rad i a c i ó n U V , inclusiones de sílice generalmente en las cé-

Fig. 11-230: Arecales, Arecaceae. Estructura A de la hoja de una palmera pinnada y B de una palmada (aprox. 1/20). Phoenix dactylífera, C flor 9 en sección longitudinal, gineceo coricárpico (aumentado), diagrama de las flores D cf y E 9. Cocos nucífera, F planta completa (aprox. 1/150), G inflorescencia con espata (s), frutos jóvenes, flores 9 y restos de flores c f (aprox. 1/20), H hueso pétreo visto desde abajo con las tres fosetas germinativas (reducido), J drupa en sección longitudinal, con exocarpo, mesocarpo y endocarpo (ex, m, en), endosperma (es) y embrión (e) (reducido). K Corypha tallera, planta completa (aprox. 1/150). - A, B: según W. Troll; C: según H. Baillon; D, E según J. Graf; F, K según el Syllabus de Engler; G: según G. Karsten; H, J: según R. von Wettstein. - e embrión, en endocarpo, es endosperma, ex exocarpo, m mesocarpo, s espata.

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11 Sistemática y filogenia

lulas epidérmicas, pero también a veces en otros tejidos, la diferenciación de la rizodermis en células largas y cortas, así c o m o la f o r m a c i ó n de varillas céreas epicuticulares. L a s Arecales, con su ú n i c a f a m i l i a , las Arecaceae ( = p a l m e r a s , p a l m a s ) Arecaceae 190/2000. son generalmente plantas leñosas procosmopolita vistas de troncos a m e n u d o sin r a m i f i car ( f i g . 11-230), que se producen mediante un fuerte engrasamiento secundario. Sin embargo, existen también especies con tallos delgados, que se arrastran o trepan (p. ej.. las palmeras rotang: Calamus y otras especies). Las hojas, dispuestas c o n frecuencia en una roseta que remata el tronco, están plegadas en la y e m a y se desgarran más o menos al desplegarse a l o largo de los bordes de los pliegues. Pueden alcanzar una l o n g i t u d de 2 0 m , y la nerv i a c i ó n es pinnada (palmeras pinnadas) o palmada (palmeras flabeladas; f i g . 11-230). Las flores se disponen en espigas o en panículas envueltas por una espata y a men u d o son unisexuales. Las plantas pueden ser monoicas o dioicas. A l g u n a s palmeras son monocárpicas y mueren después de p r o d u c i r la p r i m e r a única flor y el fruto. Las flores acostumbran a ser de estructura trímera ( f i g . 11230), pero la cantidad de estambres y a veces también de carpelos puede incrementarse. L o s gineceos son súperos, apocárpicos o cenocárpicos, y cada carpelo contiene sólo un p r i m o r d i o seminal. L a p o l i n i z a c i ó n por coleópteros es frecuente en esta f a m i l i a . L o s frutos son bayas o drupas. La r i z o d e r m i s está f o r m a d a por células de tamaño uniforme. Arecales

Para dividir a la familia en seis subfamilias se han utilizado caracteres especiales de la morfología foliar, las inflorescencias, la distribución sexual y la morfología de los frutos. Nypafruticans, extendida en los manglares del Viejo Mundo, puede considerarse la palmera más primitiva; mientras que las demás palmeras sólo tienen un perianto débilmente diferenciado en cáliz y corola, esta especie tiene tépalos uniformes. Las palmeras, extendidas por todos los trópicos, están poco representadas en Africa. Esto es posiblemente el resultado del clima relativamente seco del Cuaternario. Así como muchas palmeras se encuentran en el sotobosque de las selvas, otras especies son dominantes en la vegetación. Actualmente, en Europa, las palmeras sólo están representadas por Phoenix theophrasti (Creta) y el palmito (Chamaerops humilis; Mediterráneo sudoriental). La importancia económica de las palmeras es muy grande. Se utilizan como fuente de diverso tipo de material para la construcción y también como fuente de alimento (p. ej.. el almidón del sagú: Metroxylon sagút Indomalasia. También son muy importantes sus frutos. De la pulpa de la palmera de Guinea (Elaeis guineensisy originaria de África) se obtiene aceite. La palmera datilera (Plioenix dactylifera), plantada principalmente en los oasis del Sahara hasta la India, produce una baya a partir de uno de los tres carpelos libres, de los cuales sólo uno suele alcanzar la madurez. La semilla, que se halla en el interior de una pulpa azucarada, es muy dura debido a la celulosa de reserva almacenada. El endosperma, también muy duro, de la palmera americana Phyíelephas macrocarpa, sirve de «marfil vegetal». El cocotero (Cocos nucífera), oriundo del Pacífico occidental y actualmente extendido en todas las costas tropicales, forma grandes drupas monospermas originadas por un ovario cenocárpico (fig. 11-230). Estos frutos, los cocos, tienen el exocarpo liso, un grueso mesocarpo fibroso y un endocarpo pétreo. El endosperma es duro y oleaginoso en su parte externa («copra»), líquido en la interna (el «agua» de coco, potable). El mesocarpo, que tiene aire en sus intersticios, proporciona a los frutos una gran capacidad para flotar. Las semillas trilobuladas de Lodoicea callypige, con sus hasta 50 cm de longitud, son las más grandes que se conocen. En las Poales se agrupan numerosas familias generalmente polinizadas por el viento y más o menos graminoides. E n re-

lación con lo dicho, faltan en estos órdenes los nectarios, y las hojas periánticas raramente son petaloides (xiridáceas). El embrión de las poales es a menudo lenticular. Además de estos caracteres morfoanatómicos, las poales se caracterizan por las deleciones de diversa envergadura que se han producido en una zona de su genoma plastidial. Dentro del orden pueden reconocerse tres grupos evidentes de familias.

Poales

Anarthriaceae 1/7, Australia; Centrolepidaceae 3/35. Australia. SE de Asia, Sudamérica; Cyperaceae. 104/500, cosmopolita; Ecdeiocoleaceae 2/2, Australia: Eriocaulaceae 10/7001400, hemisferio S tropical-subtropical: Flagellariaceae 1/4, paleotropical; Hydatellaceae 2/10. Australia. Nueva Zelanda. India; Joinvilleaceae 1/2, SE de Asia. Pacífico; Juncaceae 8/350, cosmopolita; Poaceae 670/9500, cosmopolita: Prioniaceae 1/1. S de Africa: Restionaeeac 55/500. hemisferio S, generalmente SO de Africa y Australia: Sparganiaceae 1/14. hemisferio N templado. SE de Asia. Australia; Thurniaceae 1/3, Sudamérica; Typhaceae 1/10. cosmopolita: Xyridaceae 5/300, pantropical

Las ciperáceas, las juncáceas, las prioniáceas y las turniáceas, a veces englobadas dentro del grupo juncales, tienen cromosomas con un centrómero difuso (es decir, las fibras del huso se unen en diversos puntos) y tétradas polínicas. Las Juncaceae, c o n una d i s t r i b u c i ó n asociada normalmente a lugares cálido templados y de ordinario húmedos, tienen casi siempre flores trímeras (fig. 11231). En los juncos (Juncus) originarios de Europa central, los ovarios cenocárpicos contienen numerosas semillas y, en cambio, sólo tres en Luzula. Las Cyperaceae, con hierbas normalmente perennes y también algunos bejucos, arbustos y árboles muy pequeños, están extendidas preferentemente en lugares húmedos de c l i m a frío. Las tétradas polínicas se llaman aquí pseudomónadas y en ellas sólo uno de los cuatro granos de polen es grande y fértil. La morfología floral es variable. En Schoenoplectus, Scirpus, Eleocharís, etc. las flores son hermafroditas y tienen muchas veces seis setas o cerdas (fig. 11-231) retrorso-aculeadas, las cuales pueden constituir un involucro que persiste j u n t o al fruto y que contribuye a su diseminación. También Eriophorum, que crece en las turberas, tiene flores hermafroditas (fig. 11231), pero en ellas el involucro ha dado lugar a una orla de blancos pelos que sirven asimismo para facilitar la diseminación del fruto. A ú n están más simplificadas las flores unisexuales del rico género Carex (aprox. 2000 especies). Se encuentran flores masculinas y femeninas en la misma espiga o en espigas distintas y en la axila de las brácteas. Las flores masculinas sólo tienen tres estambres y las femeninas están compuestas por un o v a r i o lenticular o biangular o triangular, que todavía se halla encerrado en una envoltura especial (utrículo; fig. 11 -231). C o m o muestran los precisos análisis morfológicos y la comparación con el genero ártico-alpino Kobresia, el utrículo es la bráctea madre floral soldada en torno a la flor femenina (fig. 11-231). Por debaj o está la bráctea tectriz de la inflorescencia parcial, que en Kobresia se compone de una flor masculina y otra femenina, y que en Carex sólo presenta una flor femenina. *

Las tifáceas y las esparganiáceas, englobadas también muchas veces en una f a m i l i a (Typhaceae), tienen flores unisexuales y son m o n o i c a s . Las inflorescencias femeninas están por debajo de las masculinas. En la platanaria (Sparganium) son esféricas y las flores están provistas de un inv o l u c r o membranoso; en las aneas o espadañas (Typha) son cilindricas y el involucro está formado por pelos. Las anartriáceas, las centrolepidáceas, las ecdeiocoleáceas, las flagelariáceas y joinvileáceas, las poáceas y las

Commelinoides

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Fig. 11-231: Poales, Juncaceae (A-C) y Cyperaceae (D-Q). A Inflorescencia de Juncus bufonius con varios drepanios (bráctea t, profilo v). B Flor de Luzuia campestris (12x). C D i a g r a m a de Juncus. D Flor d e Schoenoplectus lacustris (4x). E D i a g r a m a d e Scirpus sylvaticus. Eríophorum angustifolium, F

infructescencia (1x), G flor (aumentada) y H diagrama. Kobresia myosuroides, J inflorescencia parcial con bráctea, K flor 9 y flor cf. Carex, L hábito de C. hirta con inflorescencias 9 y c f (1/2x); M flor 9 de Carex, N esquema y Q diagrama; el utrículo (u) es comparable a la bráctea de la flor 9 de Kobresia: el eje de la inflorescencia parcial (a) se ha reducido; O-P flor cf de Carexsp. (15x) y diagrama. - A: según el Syllabus de Engler; B; según J. Graf; C, E, H, K, N, P, Q: según A.W. Eichler; D: según F. Firbas; F, G según Hoffmann; J, L: según G. Hegi, modificado; M, 0 : según H. Walter. - a eje de la inflorescencia parcial, t brácteas, u utrículo, v profilos.

restionáceas tienen una abertura polínica con un borde sobrealzado (ánulo) y una tapa (opérculo). Entre estas f a m i lias, por lo c o m ú n graminoides (las flagelariáceas son bej u c o s con zarcillos foliares), las Joinvilleaceae son los parientes más cercanos de las Poaceae ( = Gramineae). A m b a s familias tienen la epidermis f o l i a r con células largas y cortas y una inversión característica en el genoma

plastidial. Las poáceas o gramíneas, extraordinariamente importantes por su utilidad y c o m o parte integrante de la v e g e t a c i ó n , suelen ser hierbas perennes, raramente anuales o leñosas. Sus tallos son normalmente redondos y huecos menos en los nudos, que están engrosados. Los entrenudos basales son meristemáticos. Las hojas están dispuestas en dos hileras y se componen de una vaina, que

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-232: Poales, Poaceae. Festuca pratensis-, A flor aislada, después de separar el lema (6x); B espículas con dos glumas, dos flores abiertas y otras todavía cerradas (3x). C Diagrama teórico de la flor de las gramíneas (los órganos que no existen se representan mediante líneas de trazos). D Esquema de una espícula de gramínea con tres flores desarrolladas; h gluma; d lema = bráctea madre; v pálea = verticilo externo del perianto; I lodículas = verticilo interno del perianto; g verticilos externo e interno (atrofiado) del androceo. - A, B: según H. Schenck; C: según J. Schuster, muy modificado; D: según F. Firbas. - d lema, f ovario, h gluma, I lodículas, v pálea.

abraza el tallo y de o r d i n a r i o es concrescente, y de una larga y angosta lámina, que puede alcanzar los 5 m de l o n g i tud. En la línea de u n i ó n de estos dos segmentos foliares se suele hallar una pequeña membrana (lígula), que también puede deshacerse en pelos. Las flores individuales se agrupan f o r m a n d o espículas. que, a su vez, se disponen en espigas o en panículas. Cada espícula (fig. 11-232) está envuelta en su base por dos glumas normalmente. Siguen a éstas, dispuestos de manera dística, las lemas o glumelas inferiores, que funcionan c o m o brácteas madres de las flores particulares. Las lemas, y más raramente las glumas. pueden tener en el ápice una cerda o seta rígida (arista). De ordinario en el eje floral hay una palea o glumela superior, comúnmente bicarinada. y a continuación dos o raras veces tres escamitas, las llamadas lodículas o glumélulas, que, al engrosarse, provocan la apertura de la flor. La pálea se considera un p r o f i l o o el resto de un vert i c i l o periántico externo, y las lodículas, c o m o parte de un v e r t i c i l o periántico externo o interno del perianto. L o s descubrimientos genéticos indican que la interpretación del p r o f i l o c o m o parte de un v e r t i c i l o periántico e x t e m o y de las lodículas c o m o v e r t i c i l o periántico interno es probablemente correcta. Por lo general, sólo se f o r m a un vert i c i l o trímero de estambres (pocas veces dos). El o v a r i o es cenocárpico y unilocular y consta de tres o dos carpelos con un solo p r i m o r d i o seminal. Las flores pueden ser hermafroditas o unisexuales (p. ej., el maíz: Zea mays). En el fruto de las gramíneas (cariopsis), el e m b r i ó n se aplica lateralmente al endosperma. que contiene a l m i d ó n en abundancia ( f i g . 11-233). La vaina del cotiledón se ha transformado en un órgano absorbente de f o r m a abroquelada (escutelo), y la lámina del m i s m o (coleóptilo) envuelve al cono vegetativo. El escutelo se interpreta a veces c o m o el eje del e m b r i ó n . A s i m i s m o , el punto vegetativo de la radícula está envuelto por una vaina (coleorriza), que se ha f o r m a d o a partir del suspensor. Las poáceas se dividen fundamentalmente en dos grandes grupos. Ocupan una posición basal dentro de la familia los géneros sudamericanos Anomochloa, Streptochaeta y Pharus, así como la africana Puelia. El primer gran grupo contiene a las bambusoideas, las oryzoideas y las pooidéas («ciado BOP»), A las Bambusoideae, que son polifiléticas. pertenecen muchas plantas leñosas de distribución

tropical y pueden alcanzar alturas de hasta 40 m. Las flores tienen frecuentemente tres lodículas y dos verticilos estaminales trímeros. En esta subfamilia - y por motivos que se ignoran- se producen muchas veces una especie de flores sincrónicas dentro de su área común de difusión. Las plantas con frecuencia florecen por primera vez después de años o décadas. El arroz (Oryza) es un representante de las Oryzoideae. A las Pooideae con fotosíntesis C, pertenecen, p. ej.. la espiguilla (Poa), el vallico (Lolium), el bromo o cebadilla (Bromus) y la cañuela (Festuca), en los cuales las glumas son cortas, y el fromental (Arrhenatherum), la avena amarilla (Trisetum) y la avena (Avena), que presentan glumas largas. Las espículas de estos géneros suelen estar dispuestas en panículas. Tienen espigas los cereales Triticum (trigo), Secale (centeno) y Hordeum (cebada). Entre las pooidéas europeas se observan espículas unifloras, p. ej., en A ¡¡rostís (agróstide o castillito), Anthoxanthum (grama de olor). Alopecurus (rabo de zorra) y Phleum (fleo o cola de rata), así como Stipa (esparto). El segundo gran grupo de las gramíneas comprende a las panicoideas, las arundinoideas, las clorioideas y las centotecoideas («ciado PACC»). En las Panicoideae, que suelen ser tropicales, las espículas con frecuencia están aplanadas perpendicularmente con respecto al plano definido por las dos partes de la flor. A este grupo pertenecen el mijo (Panicum), el pasto (Pennisetum) y el panizo (Setaria), la caña de azúcar (Saccharum officinale). de cuya médula, convenientemente prensada, se obtiene azúcar, así como los cereales sorgo (Sorghum) y maíz (Zea mays). También son polifiléticas las Arundinoideae. Dos líneas principales de este gmpo están representadas por Danthonia y Phragmites (carrizo, caña). La fotosíntesis C, es frecuente en el ciado PACC. Las Chloridoideae, extendidas generalmente por los trópicos presentan unos típicos pelos bicelulares en la epidermis foliar y suelen ser de fotosíntesis C,. En Europa central, este grupo está representado, p. ej.. por Cynodon (grama), Eragrostis (pasto llorón) y Spartina (espartillo). También las Centotheicoideae están extendidas principalmente por los trópicos. Las gramíneas, por su presencia en las sabanas, las estepas y los prados, cosntituyen actualmente aprox. el 20 % de la vegetación terrestre. La amplia difusión de las tierras pobladas por gramíneas está muy estrechamente relacionada con la evolución de grandes grupos de animales, como los perisodáctilos, y los caballos no podrían imaginarse sin ellas. Para el hombre, el cultivo de los cereales. al determinar la producción racional de alimento apto para ser conservado, permitió, hace unos 10 000 años, el desarrollo de culturas urbanas superiores tanto en el Viejo como en el Nuevo Continente. Frente a sus antepasados silvestres, los cereales de cultivo se distinguen en especial por producir mayor número de frutos y de mayor tamaño, por la pérdida de la fragilidad de los ejes de las

Commelinoides

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Fig. 11 -233: Poales, Poaceae. Cereales. Espigas y espículas de A-B centeno, Secale cereale, C-E trigo, Triticum aestivum con C escanda y D-E trigo común, F, G cebada, Hordeum vulgare con formas de dos carreras F y de seis carreras G, H avena, Avena sativa y J-K arroz, Oryza sativa; h glumas, d le-

mas, cuyas aristas sólo se han dibujado parcialmente en B y G, v páleas. L Sección longitudinal mediana de la parte inferior de un grano de trigo, pared lateral del surco del grano (f); en la parte inferior izquierda, el embrión con s escutelo, I haz conductor y z epitelio cilindrico, c coleóptilo, vk cono vegetativo caulinar, cr coleorriza, r radícula con w caliptra y a punto de salida ( 1 4 x ) . - A , C, D( F, J, K: según G. Karsten; B, E, G, H: según F. Firbas; L: según E. Strasburger. - a punto de salida, c coleóptilo, cr coleorriza, d lema, f surco del grano, h gluma, I haz conductor, r radícula, s escutelo, v pálea, vk cono vegetativo, w caliptra, z epitelio cilindrico.

espigas y espículas y a veces por la separación de los frutos respecto a las escamas envolventes. Los cereales más importantes de las culturas del Mediterráneo y del Próximo Oriente son: el trigo (Triticum; espículas solitarias, por lo común con 3-5 flores, glumas aristadas o no), con el trigo común o blando, hexaploide (T. aestivum) y el trigo moruno, tetraploide (T. durum). Otras formas diploide (carraón o escaña menor: T. monococcum) y tetraploide (escanda melliza: T. dicoccon) ya no se cultivan en la actualidad. La cebada (Hordeum vulgare; espículas unifloras agrupadas de tres en tres sobre el eje de la espiga; en la cebada de seis carreras todas las espículas son fértiles

y aristadas, en la de dos carreras sólo lo son las medianas; las cebadas de cultivo son diploides). El centeno (Secale cereale; espículas solitarias bifloras con glumas estrechas y lemas largamente aristadas: diploide). La avena (Avena; espículas en panículas); sólo es importante Avena sativa, hexaploide. En el sudeste de Asia, el arroz (Oryza sativa; espículas unifloras en panícula: diploide), que en la actualidad se cultiva en todo el mundo, es tradicionalmente el principal cereal (fig. 11-233). En las regiones áridas de Asia oriental. India y África, se cultivan diferentes tipos de cereales, en especial el mijo (Panicum miliaceum), el panizo (Setaria italica), mijo negro (Pennisetum spicatum) y la zahina o durra (Sorghum bicolor). En América, el maíz (Zea mays), con

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11 Sistemática y filogenia

Commelinales Commelinaceae 41/650. mundial, tropical-cálidatemplada; Haedmodoraceae 13/100, América, S de Africa, Nueva Guinea, Australia; Philydraceae 4/5. SE de Asia, Australia; Pontederiaceae 9/33, tropical, generalmente Nuevo Mundo.

sus inflorescencias terminales de flores exclusivamente masculinas y las laterales, exclusivamente femeninas, se cultiva desde hace aprox. 8000 años.

Las anteras de las Commelinales tienen un tapete de secreción y carecen por completo de inclusiones celulares de sílice. En este orden abundan las flores zigomorfas y el número de estambres fértiles puede estar reducido a uno (p. ej., Philydraceae, con periantos dímeros). Entre las Commelinaceae se encuentran plantas de interior frecuentes, como Tradescantia y Zebrina, con el perianto diferenciado en cáliz y corola. Las Pontederiaceae son acuáticas. El jacinto acuático (Eichhornia crassipes) es una planta que flota libremente con sus pecíolos foliares inZingiberales Cannaceae 1/10, neotropi- flados y es una mala hierba de las aguas originariamente neotropical. Presenta tres tipos cal; Costaceae 4/100, de flores en los que dos verticilos de estampantropical; Heliconiabres y el estilo se disponen de manera variaceae 1/200, neotropical, ble en tres niveles (tristilia). Melanesia; Lowiaceae 1/10, SE de Asia; Las flores de las Zingiberales tienen generalMarantaceae 31/550, mente el perianto dividido en cáliz y corola, pantropical; Musaceae son zigomorfas o asimétricas y tienen el ova2/40, paleotropical: rio infero. El polen acostumbra a ser inaperStrelitziaceae 3/6, turado, y las semillas tienen de ordinario un América. Africa, opérculo y con frecuencia un arilo. Las hojas Madagascar; Zingiberaestán enrolladas en la yema. Una parte del esceae 50/1300, pantropical tambre es a menudo estaminodial y petaloi-

deo, y también el estilo puede tener una estructura petalomorfa. De la polinización se encargan los pájaros, los murciélagos y otros mamíferos, pero también a menudo las abejas. Las heliconiáceas, las lowiáceas, las musáceas y las estrelitziáceas presentan seis o cinco estambres. Las Musaceae, con especies útiles tan importantes como el bananero (Musa con sus numerosas especies o híbridos, como, p. ej., M. x paradisiaca) y el cáñamo de Manila (M. textilis) forman con sus vainas foliares falsos tallos de hasta 13 m de altura. Las hojas son simples y pueden llegar a tener 6 m de longitud. Musa tiene flores unisexuales, que se disponen en hileras transversales dobles sobre la axila de brácteas tectrices. Las inflorescencias son colgantes y en ellas se disponen las flores femeninas abajo y las masculinas arriba. Las Costaceae y las Zingiberaceae sólo tienen un estambre fértil. En las zingiberáceas (fig. 11-234), los dos estaminodios del verticilo estaminal interno etán soldados formando un labio. Los representantes de la familia tienen aceites esenciales en abundancia (p. ej.. el jengibre: Zingiber officinale; el cardamomo, Elettaria cardamornum). En las Cannaceae (p. ej.. Carina) y en las Marantaceae (p. ej., Maranta), las flores son asimétricas y están provistas de medio estambre fértil (una teca) (fig. 11-234). Los restantes estambres, la mitad estéril del estambre fénil y el estilo son petaloideos. En las dos familias, el polen es depositado en el estilo y de allí lo toman los polinizadores (presentación secundaria del polen). En las marantáceas se produce también un movimiento estilar explosivo. Las familias de relaciones poco claras dentro de las «Commelinoides» son: Bromeliaceae (56/2600. neotropical. O de África), Dasypogonaceae (4/8. Australia), Hanguanaceae (1-5, SE de Asia, Pacífico, Australia), Mayacaceae (1/10, neotropical, O de África) y Rapataceae (10/80, neotropical, O de África). Las bromeliáceas,

Fig. 11-234: Zingiberales. A-C Zingiberaceae. A Zingiber officinale, planta en flor con rizoma (2/3x). B Flor de Cúrcuma australasicay C diagrama de Kaempferia ovalifolia, con bráctea (t), profilo (v), cáliz (k) y corola (c), estaminodios laterales (ss), labelo estaminodial (I), estambre fértil único (fs), ovario (0- D Cannaceae, flor asimétrica de Canna iridiflora, tres estaminodios (st'-st 3 ), estambre con una mitad fértil (sb), estilo (g) (1/2x). - A: según O.C. Berg y C.F. Schmidt; B: según J.D. Hooker; C: según A.W. Eichler; D: según H. Schenck. - c corola, f ovario, fs estambre fértil, g estilo, k cáliz, I labelo estaminodial, sb mitad fértil del estambre, ss estaminodios laterales, st -st ¿ estaminodios, t bráctea, v profilo.

Subclase: Rosidae (eudicotiledóneas)

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las mayacáceas y las rapatáceas tienen su máximo de difusión en la zona neotropical, pero están representadas por uno o más miembros en el O de Africa. Como esta disyunción geográfica, por lo menos en las bromeliáceas (Pitcairnia feliciana) y en las mayacáceas (Mayaca baumii), sólo la presenta una especie de cada uno de estos géneros neotropicales, se considera que la presencia en el O de África se debe a un fenómeno de difusión a distancia. Las bromeliáceas son en general hierbas de tallos cortos y una roseta de hojas normalmente rígidas. Son raros los arbustos de hasta 3 m de altura (Puya). Su modo de vida está en relación con la absorción de agua, que llevan a cabo a través de unos pelos escamosos. 77llandsia usneoides es un epífito reducido, con aspecto de liquen. Las flores suelen ser hermafroditas y trímeras, con perianto diferenciado en cáliz y corola y ovario supero o infero, y se disponen en espigas, racimos o panículas. Los frutos son bayas o cápsulas, y las semillas pueden ser aladas o pelosas. La ornitocoria es frecuente en esta familia, y las flores, las brácteas, los ejes de las inflorescencias e incluso a veces las hojas vegetativas inferiores suelen llamar la atención con sus diferentes tonalidades de rojo. Las familias sin relaciones claras dentro de las monocotiledóneas son las Corsiaceae (2/28, Sudamérica, Nueva Guinea. Australia: posiblemente Dioscoreales), que no son verdes, al igual que las Triuridaceae (9/45, pantropicales), las Japonoliriaceae ( l / l , Japón), las Nartheciaceae (4/40, hemisferio norte hasta Sudamérica: p. ej., Narthecium ossifragum) y Petrosaviaceae (1/3, SO de Asia, Japón). Las tres últimas familias estuvieron agrupadas en el pasado junto con las tofieldiáceas (alismatáceas) en las narteciáceas, un grupo claramente muy polifilético. En el género mexicano Lacandonia (triuridáceas) está invertida la posición del androceo y del gineceo, al rodear numerosos carpelos libres a los tres estambres centrales. En este caso posiblemente se ha producido la fijación de una mutación homeótica.

Fig. 11-235: Trochodendraceae. Trochodendron aralioides. A V á s t a g o

florífero; B flor (P0 Aoo G4-11); C carpelo en sección longitudinal; D grano de polen (tricolpado); fruto inmaduro E y maduro F. - Según A. Takhtajan.

Subclase 3: Rosidae (eudicotiledóneas) Las Rosidae o rósidas dicotiledóneas (eudicotiledóneas; ing. eudicots) c o m o las magnólidas se distinguen de éstas por no tener los aceites esenciales característicos en idioblastos, por tener las flores generalmente dispuestas en verticilos y, sobre todo, por presentar granos de polen tricolpados ( f i g . 11-214) o derivados de estos. Los parientes más cercanos de las rósidas dentro de las magnólidas no se conocen con seguridad. A partir de secuencias de datos moleculares diferentes, grupos hermanos de éstas podrían ser el grupo formado por los órdenes winterales/piperales/magnoliales/laurales o las monocotiledóneas más las clorantáceas. En la base de las rósidas se encuentran algunas familias leñosas y aisladas en cuanto a su parentesco (Buxaceae 5/60, cosmopolitas; Didymelaceae 1/2, Madagascar; Sabiaceae 3/60, SE de Asia; América tropical; Trochodendraceae incl. Tetracentraceae 2/2, E de Asia), con flores Ranunculales generalmente pequeñas y a menudo uniseBerberidaceae 13/570, xuales (muchas sabiáceas y todas las trocohemisferio N templado. dendráceas son hermafroditas). Las TrochoAndes; Circaeasteraceae dendraceae tienen el leño sin tráqueas, flores 2/2, Asia; Eupteleaceae con perianto o sin él. androceo tetrámero o i/2, E de Asia, Lardizaba- I p o | í m e r o y 4-17 estambres concrescentes laceae 8/35, E de Asia, . (f {1-235) |as B u x a c o m o e, b o j Sudaménca: Memsperf / W v s e m p e r v ¡ r e n s l de difusión at,ántico. "íaccdL / . ), pantropica . apaveraceae me Fumanaceae. Pten¡ dophyllaceae 41/770. hemisferio norte templado. S de Africa; Ranunculaceae 58/2500. cosmopolita, zona templada J

mediterránea, tiene con frecuencia flores dímeras. Los estambres se disponen en vertici,os d f e n ,as d o s f a m i | j a s L a f a m i l i a de las Ranunculales está formada por plantas leñosas o herbáceas p r o v i s t a s de a l c a l o i d e s b e n z i l i s o q u i n ó l i c o s m u y diferenciados. L o s 5 g florales, con frecuencia abunr

a

n

o

s

dantes, se disponen en verticilos o helicoidalmente y los carpelos suelen ser libres. Basándose en estos caracteres, las ranunculales también se clasificaron en el pasado muchas veces con el nombre de «Polycarpicae» (policárpicas) j u n t o con las magnólidas y fueron consideradas la línea de desarrollo herbácea fundamental de este grupo de parentesco. Sin embargo, las ranunculales se distinguen de las «policárpicas» leñosas por carecer de células oleíferas, por tener las hojas frecuentemente divididas y por presentar los granos de polen tricolpados (o derivados de estos), lo cual es una característica de las eudicotiledóneas. La familia más grande de las ranunculales es la de las Ranunculaceae, que cuenta con numerosos representantes en Europa. Son principalmente hierbas con las hojas alternas y frecuentemente divididas. Las flores son a menudo grandes (fig. 11-236) y hermafroditas, con muchos estambres y varios o muchos carpelos generalmente libres (en Consolida, la espuela de caballero, sólo uno). Dichos carpelos contienen varios primordios seminales o sólo uno, que al desarrollarse dan lugar a folículos con varias semillas o a frutos indehiscentes monospermos, especialmente núculas. En la familia son raras las bayas (Actaea) y, en los géneros con estambres concrescentes, las cápsulas (Nigella). Por lo demás, las flores tienen forma muy variada. Pueden ser de simetría radiada o también zigomorfas (acónito: Aconitum-, espuela de caballero: Delphinium, Consolida), y los órganos florales se pueden disponer helicoidalmente y ser muy numerosos o encontrarse en ciclos o verticilos; a veces, sin embargo, también forman verticilos pentámeros, trímeros o dímeros. El perianto se reduce a un simple perigonio, p. ej., en la hierba centella (Caltha), la nemorosa (Anemone nemorosa) y en la pulsatila (Pulsatilla), y enlaza a través de formas de transición con las hojas vegetativas, como ocurre, p. ej., en los calderones (Trollius), el heléboro (Hellehorus) y a veces en Eramhis. En muchos géneros se han desarrollado hojas nectaríferas a partir de los estambres (fig. 11-236). Éstas contienen el néctar en unos hoyos o

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-236: Ranunculales, Ranunculaceae (A-U) y Berberidaceae (V). A-C Ranunculus sp. flor completa en sección longitudinal; núcula monocarpelar (aprox. 4x). D-H Aconitum napellus, flor vista oblicuamente por delante y en sección longitudinal, después de separado el perigonio, con los dos nectarios al descubierto; gineceo apocárpico joven y maduro (3/5x). Nectarios de J Trollius giganteus (2,5x), K Ranunculus aurícomus (3x), L Helleborus foetidus (4,5x) y M Aquilegia vulgarís (1x). Carpelo de Helleborus orientalis, N en sección longitudinal (5x); O en sección transversal (18x), P Ane-

mone nemorosa y Q Ranunculus aurícomus (en sección longitudinal, con primordios seminales en parte atrofiados; lOx). Diagramas florales de R C¡micifuga racemosa, S Adonis aestivalis, T Aquilegia vulgarís y U Aconitum napellus (hojas del p e r i g o n i o o sépalos en blanco o sombreadas, nectarios

o pétalos en negro). V Berberís vulgarís, flor (3x). - A-C, V: según H. Baillon; D-H: según G. Karsten; J-0, Q: según F. Firbas; P: según E. Rassner; R-U: según A.W. Eichler. - s primordios seminales,

en una excrescencia espolonifonne y a menudo son poco llamativas (p. ej.. Helleborus y Trollius), pero a veces se desarrollan como si fueran pétalos (p. ej., el ranúnculo: Ranunculus, y la aguileña: Aquilegia). Así, puede originarse un doble perianto, en el cual los tépalos originales asumen la función de los pétalos y las hojas nectaríferas. la función de los pétalos. Al comparar diversos géneros, lo mismo se puede pensar que el perianto y sus ulteriores diferenciaciones se habrían originado tanto a partir de los hipsofilos (perigonio o del cáliz) como de los estambres (corola). Las ranunculáceas se hallan difundidas principalmente en las regiones extratropicales del hemisferio septentrional. Además de hierbas vivaces comprenden también especies anuales (p. ej., Myosurus minimus, Ranunculus arvensis), o raramente plantas leñosas. como la clemátide (Clematis), de hojas opuestas y a menu-

do en forma de bejucos. Los frutos del tipo nuez que presenta la familia tienen muy a menudo largos y vellosos estilos (Clematis, Pulsatilla), apéndices ganchudos (Ranunculus arvensis). alas membranosas o tejido natatorio y, por consiguiente, están adaptadas a la diseminación por el viento, por los animales o por el agua. Estrechamente emparentadas con las ranunculáceas están las Berberidaceae, que son herbáceas o leñosas, con flores generalmente cíclicas. E l perianto, normalmente doble y con hojas nectaríferas a menudo petaloideas, y el androceo se disponen en verticilos trímeros o raras veces dímeros (fig. 11 -236). El gineceo está f o r m a d o por un solo carpelo supero, que. al desarrollarse, da lugar a una baya. C o m o planta indígena esta f a m i l i a sólo posee en Europa

Eudicotiledóneas nucleares

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Fig. 11-237: Papaverales, Papaveraceae, Papaveroideae. A-B Papaver rhoeas, A flor (3/4x) y B diagrama. C-E P. somniferum, C cápsula porífera con estigmas y pericarpo perforado (1/2x); D sección parcial del fruto con placentas parietales (2/3x); E semilla, longitudinalmente, con testa, rafe, endosperma y embrión (8x). F-H Fumarioideae, Corydalis cava, F sección longitudinal de la flor y estambres (internos divididos, las mitades soldadas con los externos: 1/2 + 1 + 1/2), G ovario (1x) y H diagrama floral. - A, F, G: según J. Graf; B, H: según A.W. Eichler; C-E: según F. Firbas.

central el agracejo (Berberís vulgarís), que posee espinas foliares ( f i g . 4-7), estambres excitables y es el hospedante intermedio de la roya de los cereales. Las Lardi/abalaceae y las Menispermaceae, estas últimas tropicales, suelen ser lianas y con frecuencia presentan flores unisexuales, monoicas o dioicas muchas veces trímeras. En el género Euptelea (Eupteleaceae) se encuentran árboles polinizados por el viento y con flores desprovistas de perianto. Frente a las familias citadas (incl. Circaesteraceae) tenemos c o m o grupo de parentesco propio las Papaveraceae (incl. Pteridophyllaceae, Fumariaceae), con perianto cíclico, dímero o trímero y gineceo provisto de piezas concrescentes con p l a c e n t a c i ó n parietal. Pteridophyllum racemosum, como único representante de la subfamilia Pteridophylloideae, sólo se encuentra en Japón. En la subfamilia Fumarioideae (fig. 11-237), con látex generalmente incoloro en células utriculares, uno o dos de los cuatro pétalos están espolonados y, por lo tanto, se originan flores zigomorfas (p. ej., palomilla o fumaria: Fumaría, Corydalis, Pseudofumaria) o disimétricas (p. ej.. Dicentra). El androceo consta de cuatro estambres, de los cuales dos pueden estar divididos y ser concrescentes con los estambres indivisos. E l gineceo se compone de dos carpelos. La subfamilia Papaveroideae (fig. 11 -237) está provista de flores radiadas y de tubos laticíferos o células utriculares portadoras de un látex generalmente coloreado; al verticilo sepalino, casi siempre caduco, le siguen dos verticilos con pétalos, que a menudo parecen arrugados, estambres abundantes en general y el gineceo, que es súpero y contiene de dos a numerosos carpelos, que forman una cápsula al desarrollarse. Se encuentran cápsulas poricidas en la amapola (Papaver), y las semillas poseen un endosperma oleoso. Las relaciones de parentesco dentro de las papaveráceas sugieren que el androceo pluriarticulado de las papaveroideas se ha originado secundariamente. La planta más importante de la familia, conocida como droga desde por lo menos hace 3500 años, es la adormidera (Papaver somniferum), de cuya cápsula (tradicionalmente haciendo una incisión en ella: fig. 11 -237) se obtiene el opio, que contiene los alcaloides morfínicos tebaína, codeína y morfina. Las semillas de esta especie se utilizan para la fabricación de pan: también se obtiene aceite de ellas. La f a m i l i a de las Proteales, que parecen m u y diferentes por su aspecto general, se caracteriza por tener semillas

con poco endosperma o sin él, p r i m o r dios seminales con frecuencia átropos, un g i n e c e o a p o c á r p i c o y es t a m b r e s con numerosas y llamativas prolongaciones apicales del conectivo. La pertenencia a un m i s m o grupo de las nel u m b o n á c e a s , las platanáceas y las proteáceas es e l sorprendente resultado de la sistemática molecular.

Proteales Nelumbonaceae 1/2, SE de Asia, Australia, Norteamérica; Platanaceae 1/9, Asia, Norteamérica: Proteaceae 39/1700. Australia. SE de Asia. S de África, S a C América

Las Nelumbonaceae (que recuerdan superficialmente a las ninfeáceas), con la flor de loto (Nelumbo) son plantas acuáticas provistas de hojas peltadas o escutiformes que sobresalen del agua con sus largos pecíolos. Gracias a los cristales céreos epicuticulares. que forman túbulos huecos, la superficie de la hoja repele el agua y el barro. Ceras de estructura semejante se usan cada vez más para impregnar superficies técnicas. Las flores son muy grandes y tienen numerosas hojas periánticas y estambres, y los 2-30 carpelos libres están hundidos en el eje floral, que forma en su ápice un cono. Las Platanaceae son arbóreas y tienen sólo un género (Platañus), que presenta flores unisexuales pequeñas y dispuestas en inflorescencias esféricas. Las flores femeninas contienen entre 5 y 9 carpelos libres. Platanus hybrida se planta m u c h o en paseos y calles por su resistencia. Las Proteaceae son plantas leñosas arbustivas o arbóreas cuyas flores son zigomorfas o de simetría radiada y tienen un perianto sencillo formado por cuatro tépalos, cuatro estambres y un solo carpelo. Esta familia es muy rica en especies, muchas de las cuales se han adaptado, especialmente en Australia y África meridional. a una aridez extrema y a veces también a los incendios naturales. Es por eso por lo que especies de, p. ej., Banksia, Hakea y Grevíllea, presentan frutos muy lignificados y persistentes sobre las intlorescencias. que se abren después de producirse un incendio. Las proteáceas son polinizadas por pequeños mamíferos y marsupiales y sus semillas son diseminadas a menudo por las aves. El origen de la línea principal de las proteáceas tuvo lugar antes de la fragmentación de Gondwana.

«Eudicotiledóneas nucleares» Las siguientes f a m i l i a s pueden incluirse dentro de las «eudicotiledóneas nucleares» (ing.: core eudicots). Mientras que, en los grupos de las rósidas citados hasta ahora, se

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11 Sistemática y filogenia

pueden observar variaciones en cuanto al número, el t i p o y la disposición de los órganos florales, los granos de polen suelen ser tricolpados y falta el ácido elágico, con la aparición de las «eudicotiledóneas nucleares» ha tenido lugar una notable f i j a c i ó n en las flores con periantos c o m puestos por verticilos florales pentámeros y por cáliz y corola, los granos de polen son tricolporados y hay ácido elágico. En la base de este grupo hay algunas familias de relaciones hasta ahora poco claras (Aextoxiaceae 1/1, Chile; Berberidopsidaceae 1/2, Chile, E de Australia; Dilleniaceae 10/350. trópicos y subtrópicos, mundial; Gunneraceae 1/40, hemisferio sur; Myrothamnaceae 1/2, S de África, Madagascar; Vitaceae 14/850, principalmente trópicos y subtrópicos, mundial) y distribuidas sobre todo por el hemisferio sur. Son dignas de mención las hierbas, a veces provistas de hojas muy grandes (limbos de hasta 2 m de diámetro), del género Gunnera (Gunneraceae), que crecen en lugares húmedos y ácidos; en ellas, unas glándulas llenas de mucílago situadas en la zona de los nudos foliares contienen a Nostoc como simbionte, un género de cianobacterios fijadores de nitrógeno. Las Vitaceae están formadas mayoritariamente por bejucos provistos de zarcillos caulinares opositifolios, los cuales se forman como extremos de los diversos miembros de un sistema axial simpódico (fig. 11-238). Las inflorescencias ocupan la misma posición que los zarcillos. Las flores, con perianto y androceo pentámero o tetrámero, tienen un gineceo formado por dos carpelos concrescentes (fig. 11-238), que dan lugar a una baya. Los pétalos están pegados por los ápices a través de unas papilas y se alzan juntos cuando se produce la floración o antesis. El representante más importante de las vitáceas desde el punto de vista económico es la vid

(Viris vinifera), ya cultivada desde principios de la Edad del Bronce. La forma originaria que dio lugar a las cultivadas es Viíis vinifera subsp. sylvestris, que posiblemente es originaria de los bosques húmedos de Asia Menor. Actualmente sólo se cultivan cepas de vid resistentes a la filoxera. En algunas especies cultivadas de Parthenocissus, la viña virgen, los ápices de los zarcillos se han transformado en discos adhesivos. El género Cissus tiene también especies con suculencia caulinar. Las cariofilales, las poligonales, así c o m o algunas f a m i lias de relaciones poco claras (Ancistrocladaceae 1/20, A f r i c a , A s i a ; Asteropeiaceae 1/1, Madagascar; Frankeniaceae 3/80, c o s m o p o l i t a ; Physenaceae 1/2, Madagascar; Rhabdodendraceae 1/3, S u d a m é r i c a ; S i m m o n d s i a c e a e 1/1, O de Norteamérica; Tamaricaceae 4-5/100, Eurasia, A f r i c a ) se caracterizan por tener p r i m o r d i o s seminales endóstomos provistos de un m i c r ó p i l o f o r m a d o por el tegumento interno, por la presencia de un endotecio originado directamente a partir del estrato subepidérmico de la pared de la antera y por la f o r m a c i ó n de endosperma nuclear. C o n frecuencia, dentro de este g r u p o de parentesco, al f o r marse c á m b i u m adicional, se produce un engrosamiento secundario anómalo. También es frecuente encontrarlas en lugares m u y secos o salados. *

Las Caryophyllales pertenecen al orden m e j o r caracterizado de las angiospermas y, por consiguiente, se conocen desde hace m u c h o tiempo. Tienen generalmente flores radiadas y pentámeras, con perianto s i m p l e o doble y uno o dos v e r t i c i l o s seminales o un androceo p o l í m e r o por des-

Fig. 11-238: Vitaceae. A, B Vitis vinifera, A sistema axial con zarcillos caulinares, B flor al abrirse, con cáliz reducido (k), corola levantada (c), disco (d), estambres (s) y ovario (f) (aumentado). C Parthenocissus quinquefolia, diagrama floral. - A: R. Spohn según W. Troll, B: según O.C. Berg y C.F. Schmidt; C: según A.W. Eichler. - c corola, d disco, f ovario, k cáliz, s estambre.

Eudicotiledóneas nucleares

Caryophyllales

Achatocarpaceae 2/6. América; Aizoaceae 127/2500, trópicos y subtrópicos del hemisferio S. principalmente S de África; Amaranthaceae incl. Chenopodiaceae 10/2400. cosmopolita: Basellaceae 4/20, América; Cactaceae 100/1500. Américas. 1 especie en África; Caryophyllaceae 86/2200. hemisferio N templado; Didiereaceae 4/11, Madagascar; Molluginaceae 13/120. trópicos y subtrópicos del Nuevo y Viejo Mundo; Nyctaginaceae 31 /400. trópicos y subtrópicos del Nuevo y Viejo Mundo; Phytolaccaceae 17/70. trópicos, principalmente Nuevo Mundo; Portulacaceae 29/450. hemisferio S. Norteamérica; Stegnospermataceae 1/3. América

d o b l a m i e n t o c e n t r i f u g o . Es especialm e n t e característica la presencia de betacianos y betaxantinas ( = betalaínas), que c o n t i e n e n n i t r ó g e n o y son p i g m e n t o s f l o r a l e s que s u s t i t u y e n a los a n t o c i a n o s ( n o en las c a r i o f i l á ceas/molugináceas), ácido f e r ú l i c o l i gado a la pared celular, plastidios de los tubos cribosos c o n f i l a m e n t o s proteínicos dispuestos en f o r m a de a n i l l o en t o r n o a c r i s t a l e s p r o t e í n i c o s y a v e c e s g r a n o s de a l m i d ó n , p r i m o r dios seminales c a m p i l ó t r o p o s con un e m b r i ó n arqueado y semillas con numerosas aberturas extendidas por toda la superficie. S ó l o tienen placenta central libre algunas amarantáceas (incl. quenopodiáceas). La suculenc i a es r e l a t i v a m e n t e frecuente en el orden.

L a s molugináceas y las cariofiláceas tienen antocianos en lugar de betalaínas. Las M o l l u g i n a c e a e son a veces leñosas y no suculentas, tienen c o n f r e c u e n c i a periantos s i m p l e s , granos de polen tricolpados y un gineceo de placentación central marginal. Las C a r y o p h y l l a c e a e son casi siempre herbáceas. C o n frecuencia presentan inflorescencias d i casiales ( f i g . 11-239). A l g u n o s géneros poseen un perianto s i m p l e o p e r i g o n i o (p. ej., Hemiaria), otros, un perianto con cáliz y corola (p. ej., en Cerastium, Agrostemma githago y Silene visearía, f i g . 11-239). L o s estambres son o b d i p l o s t é m o n o s y a m e n u d o pueden verse reducidos a un v e r t i c i l o e incluso éste puede quedar inc o m p l e t o (Stellaria media A5 - » 3; f i g . 11 - 2 3 9 ) . E l número de estambres suele reducirse a tres (Silene. Stellaria) o dos ( c l a v e l : Dianthus). A veces t a m b i é n se ha p r o d u c i d o dioecia (p. ej., en Silene dioica y S. latifolia). L o s frutos suelen ser p o l i s p e r m o s , con cápsulas dehiscentes por m e d i o de dientes, en los que, a lo largo del desarrollo, puede originarse por d i s o l u c i ó n de los septos una placenta central ( f i g . 11-239). E n las flores pequeñas, el n ú m e r o de p r i m o r d i o s seminales se reduce c o n frecuencia a uno y entonces, en lugar de cápsulas, se f o r man núculas monospermas (p. ej., Scleranthus, Hemiaria). La d i v i s i ó n t r a d i c i o n a l en subfamilias se basa en la presencia de estípulas (Paronychioideae p. ej., Spergula, Hemiaria), la existencia de sépalos libres ( A l s i n o i d e a e , p. ej., Cerastium. Stellaria. Scleranthus) o concrescentes ( C a r y o p h y l l o i d e a e , p. ej., Lychnis, Agrostemma, Silene. Dianthus). Sin embargo, los dos p r i m e r o s grupos no son grupos naturales. Las Chenopodiaceae c o n t i e n e n betalaínas y suelen tener flores h e r m a f r o d i t a s , pero a veces unisexuales t a m b i é n , con un perianto s i m p l e y poco l l a m a t i v o , de t r í m e r o a pentámero, un v e r t i c i l o de estambres y un gineceo chinero o t r í m e r o , con uno o unos cuantos p r i m o r d i o s seminales y placentación basal. que produce frutos monospermos en nuez o en cápsula ( f i g . 11-239). Esta estructura floral se correponde, p. ej., con la del cenizo (Chenopodium) o la r e m o l a c h a (Beta: f i g . 11-239). Muchas veces el n ú m e r o de las hojas periánticas y de los estambres puede d i s m i n u i r más todavía y presentarse flores unise-

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xuales. A s í . el salicor (Salicomia) sólo posee tres o cuatro tépalos y uno o dos estambres ( f i g . 11-239) y en el arm u e l l e (Atriplex), frecuentemente d i o i c o , existen flores incluso sin perianto. Las quenopodiáceas se hallan con frecuencia en suelos de desiertos salinos y a lo largo de la costa m a r i n a , a veces son suculentas y entonces carecen de hojas. T a m b i é n , con sus diversas especies ruderaIes, la f a m i l i a ha alcanzado una a m p l i a zona de distribuc i ó n . Salicomia europaea agg. i n c l u y e varias estirpes halofíticas de t a l l o suculento, importantes para la c o l m a tación de los estuarios cenagosos (p. ej., mar del Norte). De la planta l i t o r a l mediterránea Beta vulgaris subsp. marítima proceden importantes vegetales cultivados (remolacha azucarera, la roja, la forrajera, la acelga). C o m o planta de huerta cabe también hacer m e n c i ó n de la espinaca (Spinacía oleráceo). Las quenopodiáceas se consideran en la actualidad parte de las amarantáceas, de las que apenan se distinguen por sus caracteres. Las A m a ranthaceae contienen, p. ej., diversas especies ornamentales, útiles y ruderales del género Amaranthus (bledo), cuyas flores a veces son unisexuales ( f i g . 11-239). Las demás familias producen sólo betalaína. Es evidente que las portulacáceas. las baseláceas, las didieráceas y las cactáceas forman un grupo más íntimamente emparentado. Las Portulacaceae, que tienen fruto capsular (p. ej., Montia), y las Basellaceae, que son volubles y de frutos indehiscentes. presentan debajo de las flores un involucro de brácteas con aspecto de cáliz. Las Cactaceae (cactos) tienen los tallos suculentos generalmente. Dichos tallos pueden ser columniformes o aplanados (p. ej.. Opuntia), estar provistos de costillas longitudinales (p. ej.. Cereus) o ser esféricos con protuberancias (p. ej.. Mamillaria), poseen casi siempre espinas foliares y a menudo fascículos de las mismas (aréolas), que son los vástagos axilares y primordios foliares transformados (llg. 11239). El único de la familia que posee hojas normales es el género Pereskia. No obstante, también pueden observarse pequeñas hojas de escuamiformes a subuladas en los estadios juveniles (p. ej., Opuntia). Las llores son sésiles y poseen un perianto helicoidal, con un gran número de piezas, de las cuales las externas son sepaloides y las internas, petaloides, numerosos estambres y un gran número de carpelos concrescentes con el ovario, que es medio o infero (fig. 11-239). Éste produce un fruto bacciforme. Es frecuente en esta familia que la polinización la lleven a cabo aves, murciélagos o mariposas nocturnas. Las cactáceas son casi exclusivamente americanas; abundan, sobre todo, en los desiertos y semidesiertos del sudoeste de los Estados Unidos, en México y en los países andinos. Junto a muchas formas menores, se encuentran también especies gigantescas, de hasta 15 m de aliura (Carnegiea gigantea). Algunos géneros (Rhipsalis, EpiphyUum y Zygocactus) viven también como epífitos en los bosques. La chumbera (Opuntia ficus-indica), cuyos frutos son comestibles, se halla asilvestrada en la región mediterránea. Las Didiereaceae, que son endémicas de las zonas áridas de Madagascar, poseen flores unisexuales y tallos suculentos provistos de espinas foliares y también hojas normales. A las Phytolaccaceae pertenece la hierba carmín (Phytolacca americana), que produce un colorante rojo empleado para dar color al vino tinto y se ha asilvestrado en Europa. En las Nyctaginaceae, que están muy emparentadas con ellas, las piezas del perigonio se sueldan en forma de tubo y sólo existe un carpelo. Pertenecen a esta familia el dondiego (Mirabi.l¡s jalapa), bien conocido por haber sido empleado en experimentos sobre la herencia, y las Bougainvillea. enredaderas cultivadas en zonas tropicales y subtropicales, en las que las tres flores están rodeadas por tres brácteas vivamente coloreadas. Las Aizoaceae son plantas de hojas suculentas y tienen flores con muchos estambres y pétalos a menudo numerosos que proceden de los estambres. Dan lugar a veces a formas más o menos hundidas en el suelo y semejantes a piedras («piedras vivientes»;

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-239: Caryophyllales. A-H Caryophyllaceae. A, B Sección longitudinal de las flores de Silene nutans y Hemiaria glauca (aprox. 4x); C cápsula de Cerastium holosteoides (cortada en la parte inferior) (aprox. 4x); D inflorescencia de Cerastium sp.: dicasio (v. también fig. 4-23 C) (aprox. 1x). Diagram a s florales d e E Silene visearía, F Silene vulgaris, G Stellaria media y H Paronychia sp.; J - M Cactaceae, J Echinocereus dubius, costi la del c u e r p o ve-

getativo con aréolas y flor (aprox. 1/2x). K-L Sección longitudinal de la flor de una cactácea primitiva (Pereskia) y de otra derivada, con receptáculo infundibuliforme y gineceo hundido. M Diagrama floral de Opuntia sp. N-V Amaranthaceae, N Flor de Beta trigyna (aumentado); O-R vástago suculento de Salicomia europaea, con flores, vista general y sección longitudinal (aumentado), diagrama floral de la misma especie con A1 y A2. S-WAmaranthus sp., flores cf y 9 (aumentadas) y diagrama floral. - A-C: según C. Beck-Managetta; D: según P.E. Duchartre; E-H, M, Q, R, U, V: según A.W. Eichler, algo modificado; J: según T.W. Engelmann; K-L: según F. Buxbaum; N: según H. Baillon; 0,P, S, T: según J. Graf.

Eudicotiledóneas nucleares

Lithops). Los frutos suelen ser cápsulas que se abren con la humedad. Mesembryanthemum cristallinum es una mala hierba agresiva que crece en las costas cálidas. Las P o l y g o n a l e s . i n c l u i d a s a veces en los n u e v o s sistemas entre las c a r i o filales, suelen contener deteminadas n a f t o q u i n o n a s ( p l u m b a g i n a ) y c o n f r e c u e n c i a sólo presentan un p r i m o r d i o s e m i n a l basal e n e l o v a r i o . Las P o l y g o n a c e a e tienen un p e r i a n t o c o m p u e s t o p o r dos v e r t i c i l o s semejantes y t r í m e r o s o u n o p e n t á m e r o , los estambres se d i s p o n e n en uno o dos v e r t i c i l o s y el o v a r i o , q u e n o suele abrirse ( i n d e h i s c e n t e ) , c o n t i e n e un solo p r i m o r d i o s e m i n a l basal ( f i g . 112 4 0 ) . L a s h o j a s s o n a l t e r n a s y sus estípulas se sueldan f o r m a n d o una especie de c u c u r u c h o , la ócrea ( f i g . 112 4 0 ) , que recubre el p u n t o v e g e t a t i v o y que l u e g o , al ir c r e c i e n d o la planta, es atravesado y queda e n v o l v i e n d o la base del e n t r e n u d o a m o d o de v a i n a m e m b r a n o s a . E l p e r i a n t o de las flores, g e n e r a l m e n t e pequeñas, h e r m a f r o ditas o unisexuales, p o r lo c o m ú n es m u y p o c o v i s t o s o , lo c u a l está en r e l a c i ó n c o n la a n e m o c o r i a , que se da e n estas plantas; raramente es p e t a l o i d e o c o m o en el t r i g o

Poligonales Dioncophyllaceae 3/3, Africa: Drosericeae incl. Drosophyllaceac 4/100, cosmopolita; Nepenthaceae 1/75, trópicos del Viejo Mundo; Plumbaginaceae 27/650. cosmopolita. generalmente Mediterráneo y SO de Asia; Polygonaceae 43/100, cosmopolita; Simmondsiaceae 1/1. SO de Norteamérica; Tamaricaceae 4/78. Eurasia. África

sarraceno (Fagopyrum

esculentum)

o en varios Polygo-

num e n t o m ó f i l o s . En las romazas (Rumex), el v e r t i c i l o i n t e r n o d e l p e r i a n t o persiste en e l f r u t o y s i r v e de ó r g a n o de v u e l o , de flotador o de m e d i o de a d h e s i ó n . E l o v a r i o , que es u n i l o c u l a r , se c o m p o n e de tres ( 2 - 4 ) hojas carpelares concrescentes, y o r i g i n a una n ú c u l a m o n o s p e r m a . Por su t e j i d o n u t r i c i o a m i l á c e o a n t i g u a m e n t e se c u l t i v ó c o n f r e c u e n c i a el t r i g o sarraceno, sobre t o d o en suelos pobres. D e las m o n t a ñ a s del c e n t r o y o r i e n t e de A s i a p r o ceden los r u i b a r b o s (Rheum), e m p l e a d o s c o m o v e r d u r a s

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y c o m o plantas m e d i c i n a l e s . Las P l u m b a g i n a c e a e se caracterizan p o r tener un p e r i a n t o p e n t á m e r o d i f e r e n c i a d o en c á l i z y c o r o l a . A este g é n e r o pertenecen en especial x e r ó f i t o s y h a l ó f i t o s de las estepas, de los semidesiertos y del l i t o r a l m a r i n o ; en E u r o p a c e n t r a l se e n c u e n t r a n Limonium, que se r e p r o d u c e m e d i a n t e la f o r m a c i ó n asex u a l de s e m i l l a s , y Armería, c o n m u c h a s flores heteromorfas. Las dioncofiláceas, las droseráceas y las nepentáceas tienen ovarios con placentación central marginal, parietal o basal. Estas familias se encuentran normalmente en lugares pobres en nutrientes y son carnívoras (cuadro 4-4). Las Dioncophyllaceae atrapan a los insectos con los zarcillos formados en el ápice de las hojas, y una parte de las Droscraceae (atrapamoscas: Drosera. Drosophyllum) lo hace con unos tentáculos viscosos formados en las hojas. Otras droseráceas (Dionaea, Aldrovanda) tienen hojas excitables que se pliegan a lo largo del nervio central. Las Ne penthaceae, con Nepenthes, son dioicas y es la lámina foliar, utriculiforme, la que con su interior tan liso sirve de trampa resbaladiza para los animales. Las semillas de Simmondsia chinensis (Simmondsiaceae) contienen el aceite de yoyoba. tan importante actualmente en la preparación de cosméticos. Las Tainarícaceae, que se encuentran muchas veces en lugares salinos, están representadas en Europa central por Myricaria germánico, que crece en las graveras alpinas, y por los tarajes (Tamarix), plantados allí a menudo. L a f a m i l i a de las S a n t a l a l e s está c o m p u e s t a p o r plantas leñosas o raras veces herbáceas, ( g e n e r a l m e n t e ) h e m i parásitas. E n las hojas se h a l l a n unas c é l u l a s que c o n t i e nen á c i d o s i l í c i c o . En las flores, de o v a r i o i n f e r o o super o , e l c á l i z suele estar r e d u c i d o y e l v e r t i c i l o e s t a m i n a l , n o r m a l m e n t e ú n i c o , se e n c u e n t r a delante de los pétalos y es concrescente c o n e l l o s . L o s p r i m o r d i o s seminales t i e n e n dos o, c o n más f r e c u e n c i a , u n t e g u m e n t o y son ten u i n u c e l a d o s ; m u c h a s veces (sobre t o d o en las l o r a n t á ceas y e n las viscáceas) n o se r e c o n o c e n los p r i m o r d i o s

Fig. 11-240: Polygonales, Polygonaceae. A, B Rheum officinale, flor completa y en sección longitudinal (aumentada). C, D Diagramas florales de Rheum y Rumex. E Porción de rama de Polygonum amplexicaule con una hoja y su ócrea (st) (1/3x). - A, B: según H. Baillon; C, D: según A.W. Eichler; E: según G. Karsten.

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11 Sistemática y filogenia

Santalales Olacaceae 25-30/250. pantropicai; Opiliaceae 9/50, pantropicai; Loranthaeeae 60-70/700, pantropicai, generalmente hemisferio S; Misodendraceae 1/10, Sudamérica templada; Santalaceae 35/400, cosmopolita; Viseaceae 10/350, cosmopolita

s e m i n a l e s c o n el t e g u m e n t o y la núc e l a , y l o s s a c o s e m b r i o n a r i o s se hallan en el t e j i d o placentario. L o s f r u t o s son bayas p o r regla general pegajosas c o n una sola s e m i l l a , que carece de t e s t a e n l o s r e p r e s e n t a n t e s que n o t i e n e n p r i m o r d i o s s e m i n a l e s diferenciados.

El endosperma de las Viscaceae es verde gracias a la presencia de cloroplastos. Mientras que las Olacaceae y las Opiliaceae parasitan sobre todo las raíces y las Santalaceae las ramas o las raíces, las M i sodendraceae (sobre Nothofagus tan sólo) y las viscáceas sólo parasitan las ramas. Las Santalaceae, c o n o c i d a s por el sándalo (Santalum álbum), c u y a madera despide un fuerte aroma, están representadas en E u r o p a central por Thesium, una especie herbácea que p a r a s i t a las raíces. U n representante de las

Loranthaeeae es Loranthus

europaeus,

de hoja caduca,

que tiene flores h e r m a f r o d i t a s , así c o m o el m u é r d a g o (Viscum; f i g . 11 - 2 4 1 ) , una planta perenne de hojas verde a m a rillas y flores unisexuales dioicas, representa a las Viscaceae; ambas especies son leñosas y parasitan las ramas de sus hospedantes c o n sus fuertes haustorios. Las bayas viscosas son diseminadas por las aves. La diferenciación sistemática del muérdago está claramente relacionada con la especificidad del hospedante (coníferas/planifolios). La viscotoxina, un extracto del muérdago, inhibe el crecimiento tumoral y se emplea en medicina.

M e d i a n t e datos de secuencias r e l a t i v a m e n t e i n e q u í v o c o s se han a g r u p a d o d e n t r o de las S a x i f r a g a l e s f a m i l i a s que p r e s e n t a n una m o r f o l o g í a n o t a b l e m e n t e d i f e r e n t e y que, p o r consig u i e n t e , en los sistemas anteriores se h a l l a b a n en g r u p o s d i s t i n t o s . P o s i b l e mente pueden tenerse en cuenta c o m o rasgos m o r f o l ó g i c o s c o m u n e s de este o r d e n la e s t r u c t u r a de las g l á n d u l a s existentes en los dientes f o l i a r e s , los granos de p o l e n c o n su s u p e r f i c i e a m e n u d o e s t r i a d a y e l o v a r i o , cíe sem i i n f e r o a t o t a l m e n t e i n f e r o . Es p r o b a b l e q u e las s a x i f r a g a l e s sean u n a d e l f o t a x ó n o g r u p o h e r m a n o de las restantes rósidas.

Saxifragales Altingiaceae 3/12. SO a E de Asia, América del N al C; Cereidiphyllaceae 1/2, China. Japón; Crassulaceae 35/1500, cosmopolita, frecuentemente en lugares áridos; Daphniphyllaceae 1/10, E a SE de Asia; Grossulariaceae 1 /150, hemisferio N, Andes; Haloragaceae 8/100, cosmopolita, principalmente hemisferio S; Hamamelidaceae 25/80, cosmopolita-disyunta: Iteaceae 1/15, Asia, E de Norteamérica: Paeoniaceae 1/30. Eurasia, raramente Norteamérica; Penthoraceae 1/3, E a SE de Asia, Pterostemonaceae 1/2, México; Saxifragaceae 30/550, generalmente hemisferio N, de templado a ártico: Tetracarpaeaceae 1/1. Tasmania

Las Altingiaceae, las Cereidiphyllaceae y las Daphniphyllaceae, juntamente con las Hamamelidaceae son anemocóricas y dioicas, suelen tener flores hermafroditas y son polinizadas por los insectos, y antes estaban clasificadas dentro del grupo «Hamamelidae». A las «Dilleniidae» pertenecían las Paeoniaceae, con el género Paeonici (peonía), con los órganos florales dispuestos helicoidalmente, un androceo centrífugo poliándrico y carpelos libres, de los cuales se originan folículos. Antes a Paeonia se la había considerado en muchas ocasiones como una ranunculácea.

Las Grossulariaceae (de ellas se separaron c o m o familias independientes las iteáceas, las pterostemonáceas y las tetracarpáceas), con Rites, su único género (fig. 11 -242), son arbustos; su o v a r i o infero se desarrolla dando lugar a una baya: la uvaespina, R. uva-crispa, y los groselleros r o j o y

negro. R. rubrum

y R. nigrum.

Las Crassulaceae, herbá-

ceas y de h o j a suculenta, tienen generalmente de c i n c o a numerosos carpelos casi libres en un verticilo. En Europa central pertenecen a esta f a m i l i a la pimienta de muros

(Sedum) y la siempreviva (Sempervivum),

así como los gé-

neros tropicales Kalanchoe (planta apropiada para exper i m e n t o s de f o t o p e r i o d i s m o ; i n c l . «Bryophyllum», con propágulos o b u l b i l o s en los márgenes foliares). Las Saxifragaceae suelen presentar, en c a m b i o , un gineceo form a d o por dos carpelos a m e n u d o sólo soldados por la base (fig. 11 -242) y más o menos hundidos en el receptáculo floral. Las especies del género Saxífraga penetran en la zona á r t i c o - a l p i n a c o n d i s t i n t a s f o r m a s vitales (en particular plantas rosuladas y p u l v i n i f o r m e s ) y alcanzan los límites c l i m á t i c o s extremos a los que llegan las plantas vasculares. Dentro de su clasificación tradicional, las saxifragáceas eran muy polifiléticas. El verdadero parentesco de sus diversas parles se llegó a conocer correctamente utilizando los métodos moleculares. Las Haloragaceae, en conjunto, suelen estar ligadas a las aguas dulces y a ellas pertenece el género Myriophyllum, que presenta hojas finamente divididas y periantos reducidos.

«Rósidas» Fig. 11-241: Santalales, Viscaceae, Víscum álbum. A Ramas con flores c?, 9 y frutos (1/2x). B Dicasios cf y 9, cada uno con tres flores (en sección longitudinal); los tépalos están soldados con los estambres y con los pistilos y primordios seminales respectivamente: (P4 + A4) y (P4 + G(2)) (aprox. 3x). - Según F. Firbas.

Los 11 órdenes siguientes (geraniales, malpighiales, oxalidales, fabales, rosales, cucurbitales, fagales, myrtales, brassicales, malvales, sapindales) se agrupan dentro de las «rósidas». Este g r u p o acostumbra a tener flores con pe-

Rósidas

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Fig. 11-242: Saxifragales, Saxifragaceae (A-D) y Grossulariaceae (E-G). A Diagrama floral de Saxífraga granulata con profilos ( a , P). B Flor de Saxífraga stellaris (2,5x) y de C 5. granulata (1,5x), flor; D 5. cespitosa, cápsula con el cáliz (3x); E Ríbes uva-crispa (2,5x). F, G R. rubrum, flor y baya (3,5x y 2x, respectivamente). - A: según A.W. Eichler; B-G: según F. Firbas.

r i a n t o doble, a m e n u d o p r o v i s t o de pétalos libres, dos vert i c i l o s de estambres o frecuentemente t a m b i é n un androceo centrípeto o c e n t r í f u g o , y m u c h a s veces un gineceo c e n o c á r p i c o p r o v i s t o de p r i m o r d i o s nucleares tenuinucelados c o n dos tegumentos y f o r m a c i ó n nuclear del endosperma. En las «rósidas» son frecuentes los f l a v o n o i d e s t r i h i d r o x i l a d o s y el á c i d o elágico. A las «rósidas» pertenecen, además de los órdenes citados, algunas familias de relaciones poco claras (Aphloiaceae 1/1, África, Madagascar, Mascareñas; Crossosomataceae 3/10, O de Norteamérica; Ixerbaceae 1/1. Nueva Zelanda; Krameriaceae 1/15, América, generalmente zonas áridas; Picramniaceae 2/50, América tropical; Stachyuraceae 1/5, del Himalaya a Japón; Staphyleaceae 5/50, América, Eurasia; Zygophyllaceae 27/230, pantropical, generalmente zonas áridas. En c o m p a r a c i ó n c o n los sistemas a n t i g u o s , las G e r a n i a l e s han sido t o t a l mente r e s d i s t r i b u i d a s gracias a los datos m o l e c u l a r e s y las u n e n a l g u n o s caracteres, sobre t o d o a n a t ó m i c o s (p. e j . , n u d o s f o l i a r e s de t r i l a c u n a r e s a p l u r i l a c u n a r e s , márgenes f o l i a r e s c o n células g l a n d u l a r e s ) , semi l l as c o n testa (la testa se f o r m a a p a r t i r del tegum e n t o e x t e r n o ) y la presencia de los c a r p e l o s p o r d e l a n t e de los p é t a l o s . U n a g r a n parte de las Geraniaceae tienen f r u t o s peculiares ( f i g . 11 - 2 4 3 ) . L o s carpelos son m u y largos y presentan, sólo en la base s ó l o dos p r i m o r d i o s seminales cada u n o , de los cuales n o l l e g a a d e s a r r o l l a r se más que uno. L a parte superior del carpelo se convierte en un « p i c o » estéril. C u a n d o están m a d u r o s , ú n i c a m e n t e las p o r c i o n e s i n t e r n a s de los c a r p e l o s , c o n c r e s c e n t e s , permanecen f o r m a n d o una c o l u m n a c e n t r a l , en tanto que se levantan las paredes externas carpelares, que, en su parte i n f e r i o r , encierran una s e m i l l a cada una. Puede o c u r r i r entonces que los carpelos queden u n i d o s t o d a v í a a la parte s u p e r i o r de la c o l u m n a y c a t a p u l t e n las s e m i l l a s

Geraniales Francoaceae 2/2, Chile: Geraniaceae 12/700. cosmopolita, zona templada a cálido templada; Greyiaceae 1/3, S de África; Ledocarpaceae 2/11, Sudamérica; Melianthaceae 2/4, África; Vivianiaceae 4/6, Sudamérica

(p. ej., muchas especies de Geranium), o que se separen d i c h o s c a r p e l o s , j u n t o c o n las r e s p e c t i v a s s e m i l l a s , a m o d o de m e r i c a r p o s , en c u y o caso las partes superiores carpelares f u n c i o n a n c o m o aristas h i g r o s c ó p i c a s y se clav a n en el suelo (p. ej., e n Erodium). Se encuentran flores z i g o m o r f a s c o n e s p o l ó n sepalino s o l d a d o c o n el pedice-

lo en las especies de Pelargonium mayoritariamente originarias del sur de Á f r i c a y utilizadas c o m o plantas ornamentales.

«Eurrósidas I» Cucurbitales, fabales, fagales, m a l p i g h i a l e s , oxalidales y rosales f o r m a n una de las dos líneas principales (establecidas gracias a los datos moleculares) de las Rosidae («eurrósidas I » ) , para las cuales n o se ha p o d i d o mencionar n i n g u n a s i n a p o m o r f i a convincente.

Fig. 11-243: Geraniales, Geraniaceae. A Geranium pratense, diagrama floral, B fruto abriéndose (1,5x); C Pelargonium zonale, diagrama floral. A, C: según A.W. Eichler; B: según J. Graf.

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| 11 Sistemática y filogenia

Malpighiales Achariaceae 3/3, S de Africa; Balanopaceae 1/9 SO Pacífico; Caryocaraceae 2/23, Sudamérica; Chrysobalanaceae 17/450, pantropicai, principalmente Sudamérica; Clusiaceae 38/100. pantropicai. raramente zona templada; Dichapetalaceae 3/235, pantropicai; Erythroxylaceae 4/200, pantropicai, principalmente Sudamérica; Euphorbiaceae 303/6700, cosmopolita; Flacourtiaceae 85/800, pantropicai; Goupiaceae 1/3, Sudamérica; Hugoniaceae 7/60, pantropicai; Humiriaceae 8/50. principalmente Sudamérica; Irvingiaceae 4/10, trópicos del Viejo Mundo; Ixonanthaceae 5/30, pantropicai; Lacistemataceae 2/20, América tropical; Linaceae 6/220, cosmopolita, de zona templada a subtropical; Malesherbiaceae 1-2/25. Sudamérica; Malpighiaceae 66/1200, pantropicai, principalmente Sudamérica; Medusagynaceae 1/1, Seychelles; Ochnaceae 30/400, pantropical, principalmente Sudamérica; Pandaceae 3/25, trópicos del Viejo Mundo; Passifloraceae 18/630, cosmopolita, zona tropical a cálido templada; Putranjivaceae 4/200, trópicos del Viejo Mundo; Quinaceae 4/40, Sudamérica; Rhizophoraceae 12/84, pantropicai; Salicaceae 3/390, cosmopolita, zona templada a ártica; Scyphostegiaceae 1/1, Borneo; Trigoniaceae 3/26, pantropicai; Turneraceae 8/120, América de tropical a cálido templada. Madagascar; Violaceae 25/900. cosmopolita, principalmente zona templada.

En el gran g r u p o de las M a l p i g h i a l e s , q u e es m o r f o l ó g i c a m e n t e h e t e r o g é neo y presenta u n m á x i m o de d i f u s i ó n en los t r ó p i c o s d e l N u e v o M u n d o , los o v a r i o s son c o n f r e c u e n c i a t r i e s p o l o nados, el g i n e c e o t r í m e r o , c o n e s t i g mas secos, y s e m i l l a s c o n la e p i d e r m i s externa del t e g u m e n t o i n t e r n o fibrosa. Las Clusiaceae ( = G u t t i f e r a e o gutíferas), extendidas sobre t o d o p o r los tróp i c o s , t i e n e n hojas opuestas o v e r t i ciladas con conductos o cavidades secretoras e s q u i z ó g e n a s y f l o r e s c o n fascículos de estambres que se desar r o l l a n c e n t r í f u g a m e n t e ( f i g . 11-244) y en general placentación central m a r g i nal; en E u r o p a están representadas p o r Hypericum ( a p r o x . 3 5 0 especies; hipér i c o o f l o r de San Juan). C l a r a y estrec h a m e n t e e m p a r e n t a d a s c o n las Flacourtiaceae (una f a m i l i a t r o p i c a l d i f í c i l de d e f i n i r y p r o v i s t a de numerosos estambres) están las Salicaceae. Son características de esta f a m i l i a las flores casi siempre unisexuales, de d i s t r i b u c i ó n d i o i c a , más o menos desprovistas de perianto (aclamídeas) y dispuestas en inflorescencias a m e n t i f o r m e s ( f i g . 11-245). E n los o v a r i o s , bicarpelares y súperos, se desarrollan numerosas sem i l l a s provistas de largos pelos y carentes de e n d o s p e r m a . L o s g é n e r o s

principales, Populus

(álamo) y Salix

(sauce), c o m p r e n d e n sobre todo árboles y arbustos. Las hojas son alternas y tienen estípulas. Suelen florecer antes de que broten las hojas. Las flores son sésiles y se encuentran en la axilas de brácteas y t i e n e n una estructura m u y s e n c i l l a : a d e m á s de u n r e c e p t á c u l o acopado en los álamos, que son anem ó f i l o s , y una o dos escamas nectaríferas en los sauces, p o r lo c o m ú n e n t o m ó f i l o s , e n la f l o r m a s c u l i n a se encuentran sólo algunos estambres ( u n o s c u a n t o s en Populus, con fre-

cuencia sólo dos en Salix) y en la fem e n i n a únicamente un o v a r i o . En las cápsulas se d e s a r r o l l a n g r a n n ú m e r o de d i m i n u t a s semi l l as provistas de una m e c h i t a de pelos, las cuales, por lo c o m ú n , sólo conservan durante pocos días su poder g e r m i n a t i v o .

Muchos sauces (p. ej., Salix viminalis, S. fragilis, S. alba) y álamos (p. ej.: chopo o álamo negro: Populus nigra, el álamo blanco: P. alba) prefieren los suelos con agua freática poco profunda y están, por lo tanto, entre las plantas leñosas más importantes de los sotos y arboledas ribereñas. Como primeros colonizadores de los claros del bosque caducifolio y de los lugares en que éste ha sido cortado están muy difundidos en Europa central el álamo temblón (P. trémula) y el sauce cabruno (Salix caprea). Varias especies de sauces y no pocos híbridos (muy frecuentes en este género) se cultivan para obtener los mimbres, empleados en cestería, para lo cual los árboles suelen desmocharse

cada dos o tres años. Algunas especies reptantes de «sauces enanos» (p. ej., S. relusa, S. herbáceo) son características de la alta montaña alpina y de los países árticos. La corteza de sauce contiene diversos derivados del ácido salicílico. La corteza de sauce ha perdido su importancia medicinal a causa del desarrollo de los derivados del ácido salicílico (p. ej., aspirina). Las Violaceae suelen tener flores de l i g e r a a marcadamente z i g o m o r f a s , provistas de o v a r i o s tricarpelares con placentación parietal. En el género Viola (violetas, pensamientos, aprox. 5 0 0 - 6 0 0 especies), el pétalo anterior produce u n e s p o l ó n ( f i g . 11-244) donde se i n t r o d u c e n dos apéndices nectaríferos de la pareja de estambres delanteros. Las semillas tienen eleosomas ( f i g . 11-244). Probablemente Viola es de o r i g e n a n d i n o . Las Passifloraceae son plantas que trepan por medio de zarcillos caulinares y poseen una paracorola compuesta a menudo por numerosos apéndices filamentosos, un androginóforo y ovarios tricarpelares con placentación parietal; la pasionaria (Passiflora caerulea) se cultiva con frecuencia, y el arilo de la semilla de P. edulis es muy sabroso (la granadilla o fruto de la pasión). En las siguientes f a m i l i a s , a m e n u d o se encuentra sólo de uno a dos p r i m o r d i o s p o r carpelo ( f i g . 11-246). Pertenece a las Linaceae el l i n o (Linum usitatissimum), especie anual, a n g u s t i f o l i a y de flores azules, documentada c o m o planta c u l t i v a d a desde p o r lo menos el 6 0 0 0 a.C. C o n las fibras liberianas se elabora el l i n o , y las semillas, f o r m a das en n ú m e r o de diez en cada cápsula ( d i v i d i d a en c o m partimentos), contienen el aceite de linaza. Las Erythroxylaceae proporcionan con Erythroxylum coca y E. novogranatense el alcaloide cocaína. Las Malpighiaceae presentan a menudo en la cara externa de los sépalos glándulas oleíferas, que atraen como polinizadoras a abejas recolectoras de aceite. A las Rhizophoraceae (fig. 11-248, v. 15.2.16) pertenecen algunos de los géneros más importantes de los manglares: Khizophora, Bruguiera, Kandelia y Ceriops. Raíces (ulereas, respiratorias y viviparidad son posiblemente adaptaciones muy especiales al ambiente de estas comunidades costeras. Las Euphorbiaceae tienen flores unisexuales con ovarios súperos, tricarpelares generalmente y provistos de uno o dos primordios seminales por lóculo colgantes y anátropos. Comprende plantas leñosas o herbáceas con hojas normales, por lo común estipuladas, pero a veces presenta también plantas con hojas muy reducidas, en las que los tallos se encargan de la fotosíntesis. Muchos de los representantes del gran género Euphorbia (aprox. 2000 especies) son plantas con suculencia caulinar propias de las sabanas y semidesiertos africanos (fig. 11-247). Se asemejan superficialmente a las cactáceas y constituyen un extraordinario ejemplo de convergencia evolutiva (v. 4.1.1 y 4.2.6). En estos casos, las hojas a menudo se han reducido, y las estípulas se han convertido en espinas. Las flores e inflorescencias son también muy variadas en esta familia. Tienen flores con perianto doble, p. ej., el frailejón o ricino de América (Jatropha curcas; fig. 11-247), una planta tropical oleífera. Se encuentran flores con perianto sencillo, p. ej., en las especies centroeuropeas del mercurial (Mercurialis). El perianto de estas especies anemófilas es trímero. Las flores masculinas poseen un gran número de estambres, y las femeninas, además del ovario, tienen tres estaminodios. Se encuentran flores con ovario generalmente pentámero y estambres de ramificación dendroide o arborescente en el ricino (Ricinus cornnmnis: fig. 11-247), un árbol monoico del África tropical, que presenta grandes hojas palmapartidas y que puede cultivarse en la zona mediterránea como planta ornamental anual. Las semillas proporcionan el aceite de ricino, importante desde el punto de vista técnico, y también proteínas venenosas. Las lechetreznas
Eurrósidas I

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Fig. 11-244: Malpighiales, Clusiaceae (A, B) y Violaceae (C-G). A, B Clusiaceae, Hypericunr, H. quadrangulum, 3 estambres desdoblados, nectario y ovario; H. perforatum, diagrama floral. C-G Violaceae. C Viola alpina, flor vista frontalmente (1 x); D, E V. odorata, flor vista longitudinalmente (2,3x) y diagrama floral (v. el espolón y los estambres, 2 de los cuales presentan apéndices nectaríferos); F, G V. tricolor, cápsula dorsic da abierta (1,5x) y semillas con eleosoma (lOx). - A, C, G: según J. Graf; B, E: según A.W. Eichler; D: según F. Firbas; F: según A.F.W. Schimper.

Fig. 11 -245: Malpighiales, Salicaceae. A-F Populus nigra. A Ramita c? en flor y B ramita 9 con el fruto (3/4x); C y D flores c? y 9 con sus brácteas tectrices; E fruto y F semilla (aumentados). G-N Salix viminalis. G Rama florífera d1 y J amento 9 (1x), H y K flores d" y 9 con sus brácteas tectrices; L, M frutos y N semilla (aumentados). - A-F: según G. Karsten; G-N: según A.F.W. Schimper.

mayoría de las especies, largamente pedicelada y cabizbaja, rodeada por cinco grupos de flores masculinas también pediceladas y sin perianto, evidentemente dispuestas en cincinos. Cada flor masculina está compuesta por un solo estambre separado del pedicelo por una constricción. Toda la inflorescencia, en su conjunto, queda encerrada por cinco hipsofllos -las cinco brácteas madres de las inflorescencias masculinas parciales- que tienen el aspecto de un perianto; entre cada dos de estas brácteas se inserta una glándula nectarífera elíptica o semilunar. A su vez, los ciatios se disponen en inflorescencias compuestas. Que los ciatios son realmente in-

florescencias se reconoce, además de por otros caracteres, por la articulación que separa el estambre propiamente dicho del pedúnculo floral. En otros géneros (p. ej., Anthostema) existe todavía en ese punto de separación un perianto sencillo. Por consiguiente, el ciatio demuestra que de la integración de flores unisexuales pueden originarse pseudantos, los cuales pueden ser polinizados por los insectos como si realmente se tratara de llores hermafroditas. La fecundación de los primordios seminales se realiza de ordinario por medio del llamado «obturador», una excrescencia del teji-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-246: Malpighiales, Linaceae, Linum usitatissimum. A flor (1x), B androceo (v. estambres y estaminodios st) y gineceo (3x), C diagrama floral, D fruto septicida abierto y en sección transversal (2x). - A, B, D: según G. Dahlgren; C: según A.W. Eichler.

Fig. 11-247: Malpighiales, Euphorblaceae. A, B Flores cf y 9 de Jatropha curcasy C-D de Mercurialis annua, con el disco escuamiforme (d), andróforo (a) y estaminodios (s). E, F Ricinus communis, inflorescencia (1/2x) y fruto joven en sección longitudinal. G-N Euphorbia. G E. resinífera, tallo suculento en flor (1x). H-K Ciatio, vista general, sección longitudinal y diagrama (la glándula punteada falta siempre). L Flor c f de E. platyphyllos con pedicelo (st) y filamento estaminal (f). M Cavidad ovárica (en sección longitudinal) de E. myrsinites, con primordio seminal (sa), funículo (fu), carúncula (c) y obturador (o) (esquematizado). N Fruto: cápsula de E. lathyris con dehiscencia septicida, dorsicida y septífraga y con la columnita central (m) persistente (aumentado). O Flor cf de Anthostema senegalense con perigonio (p) (aumentada; compárese con L). - A-B: según F. Pax; C-D: según R. von Wettstein, modificado; E, F: según G. Karsten; G: según O.C. Berg y C.F. Schmldt; H, J, N, 0 : según H. Baillon; K: según A.W. Eichler, modificado; M: según J. Schweiger. - a andróforo, c carúncula, d disco escuamiforme, f filamento, fu funículo, m columnita central, o obturador, p perigonio, s estaminodio, sa primordio seminal, st pedicelo.

Eurrósidas I

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Fig. 11-249: Fabales, Fabaceae, Caesalpinioideae. Cassia angustifolia, rama florífera y legumbre (1/2x). - Según O.C. Berg y C.F. Schmidt.

Fig. 11-248: Malpighiales, Rhizophoraceae. A-C Rizoforáceas con viviparismo. A Rhizophora mucronata, rama con flores y frutos (1/5x). B,C Bruguiera gymnorhiza, fruto joven y maduro, en sección longitudinal y en perspectiva, respectivamente. - A: según G. Karsten; B: según K. von Goebel; C: según W. Troll. - h hipocótilo, k cotiledones, p pericarpo.

maduración, las cápsulas, al abrirse, expulsan a las semillas por una parte, y, por la otra, son lanzadas a distancia al rasgarse y volverse violentamente del revés los carnosos estratos celulares externos. Comestible dentro de esta familia es la drupa (carambolo o carambolero: Averrhoa carambola). En Cephalotus follicularis (Cephalotaceae), una especie insectívora, algunas hojas de la roseta foliar han formado recipientes curiosamente semejantes a los de las nepentáceas y las sarraceniáceas. En los siguientes órdenes (fabales, rosales, cucurbitales, fagales), que tienen el endosperma m u y r e d u c i d o , se encuentran c o n relativa frecuencia simbiosis con bacterias

fijadoras de nitrógeno atmosférico (Frankia, do placentario que recubre el micrópiio y que sirve de guía y nutrimento al tubo polínico. Los frutos son cápsulas cuyas paredes se desprenden por completo de una columna central y lanzan las semillas. Muchas euforbiáceas poseen látex a menudo tóxico que contiene caucho. A esta familia pertenecen los más importantes árboles productores de esta materia, especialmente Hevea brasiliensis, oriunda de la cuenca del Amazonas, cultivada actualmente en los trópicos, de la cual se obtiene el «caucho de Para», que es el más importante en el comercio mundial. Manihot glaziovii, de Brasil, da el «caucho de Ceará». Entre las plantas útiles hay que citar también a la mandioca (Manihot esculenta). Sus tubérculos contienen abundante almidón (almidón de casava, yuca, tapioca, guacamote, cascamote) y deben ser calentados antes de consumirlos debido a la presencia en ellos del ácido cianhídrico. Algunas especies de Euphorbia proporcionan veneno para peces y flechas. Oxalidales; U U m H Cephalotaceae 1/1, SO de Australia; Connaraceae aprox. 20/300-400, pantropical, principalmente Viejo Mundo; Cunoniaceae 25/350, generalmente hemisferio S, Viejo Mundo; Elaeocarpaceae 10/400, pantropical: Oxalidaceae 8/900. de tropical a subtropical, raramente zona templada; Tremandraceae 3/28, Australia, Tasmania

Las O x a l i d a l e s , caracterizadas sobre todo molecularmente, poseen plaquitas céreas epicuticulares, estigmas secos y semillas con la epidermis externa del tegumento interno fibrosa a causa de las traqueidas. A las Oxalidaceae, con flores frecuentemente heterostilas, pertenece la

acederilla (Oxalis acetóse!ta), presente en E u r o p a central y representante del gran género Oxalis, que tiene aprox. 8(X) especies. La acederilla tiene hojas compuestas como las del trébol y móviles. Cuando Ies llega la

Rhizobium).

Las Fabales tienen c o n frecuencia estíFabales pulas y un gineceo en general apocár- Fabaceae 640/17200, p i c o y a m e n u d o compuesto por un solo cosmopolita; Polygalacarpelo, así c o m o semillas con un gran ceae 12/750. cosmopolita; e m b r i ó n n o r m a l m e n t e verde. Las Fa- Quillajaceae 1/3 baceae ( = L e g u m i n o s a e ) se caracteri- Sudamérica; Surianaceae zan en especial p o r tener un c a r p e l o 4/6 Australia, Pacífico ú n i c o y supero, que da una legumbre originariamente p o l i s p e r m a , con dehiscencia ventricida y dorsicida ( f i g . 11-249). Las semillas suelen carecer de endosperma, y los embriones almacenan a l m i d ó n , proteínas y a veces grasas, especialmente en los cotiledones. Las fabáceas son leñosas o herbáceas, con las hojas por regla general alternas, de d i v i s i ó n diversa y acompañadas de estípulas n o r m a l m e n t e m u y llamativas. Las raíces presentan tuberosidades c o n especies s i m b i ó n t i c a s de Rhizobium, que fijan e l n i t r ó g e n o atmosférico. Las Caesalpinioideae (150/2200) tienen llores zigomorfas, con estivación o prefloración ascendente de la corola (fig. 11-250). Los dos pétalos inferiores recubren a los dos laterales y estos, a su vez, al superior. Los estambres suelen ser libres. Las cesalpinioideas son plantas leñosas subtropicales o tropicales, con hojas paripinnadas o doblemente pinnadas. Los representantes primitivos de este grupo, que, evidentemente, no es monofilético, carecen de tubérculos radicales. Son muy conocidas, sobre todo, dos especies mediterráneas: el algarrobo (Ceratoriia siliqua)> con frutos indehiscentes, comestibles, y el llamado árbol del amor (Cercis siliquastrum), caulifloro y con frecuencia cultivado en los jardines. A este grupo pertenece también el gran género Cassia (fig. 11-249), algunas de cuyas especies se utilizan como plantas medicinales.

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11 -250: Fabales, Fabaceae. Diagramas florales de Mimosoideae: A Mimosa púdica y B Acacia lophantha; Caesalpinioideae: C Cercis siiiquastrum y D Cassia caroliniana; Faboideae: E Vicia faba (sépalos más o menos concrescentes en la base) y F Laburnum anagyroides. - Según A.W. Eichler.

Fig. 11-251: Fabales, Fabaceae, Mimosoideae, Acacia. A-B A. catechu, rama en flor (1/2x) y flor aislada (5x). C-D A. nicoyensis, de Costa Rica. Rama (reducida) con espinas estipulares huecas (d), las cuales son taladradas por hormigas (I) que luego viven en su interior; hojas con nectarios extraflorales (n) y cuerpos nutricios («corpúsculos de Belt», f) en las pínnulas interiores (D) ( a u m e n t a d o ) . - A : según O.C. Berg y C.F. Schmidt; B: según H. Baillon; C-D: según F. Noli. - d espinas estipulares, f cuerpos nutricios, I espinas estipulares taladradas por las hormigas, n nectarios.

En las Mimosoideae (50/3000). las flores son todavía radiadas y los estambres están a menudo multiplicados secundariamente (figs. 11-250. 11-251). Se trata de plantas leñosas y herbáceas tropicales o subtropicales, con hojas generalmente bipinnadas y paripinnadas, y flores de pequeño tamaño, agrupadas en inflorescencias capituliformes (= glomérulos) o espiciformes. Las flores con frecuencia son tetrámeras y llaman la atención con sus largos filamentos coloreados. Los granos de polen son diseminados en grandes grupos (polladas). Pertenecen a esta familia la «sensitiva» Mimosa púdica, mala hierba pantropicai, famosa por la rápida movilidad de sus hojas, y el gran género Acacia, cuyas numerosas especies están provistas de Alodios foliiformes y com-

prende algunos mirmecófitos. La corteza de algunas especies proporciona goma o taninos. Las Faboideae ( 4 4 0 / 1 2 000) tienen flores z i gom or f as c o n p r e f l o r a c i ó n descendente de la corola. Las «flores papilionáceas», dispuestas generalmente en inflorescencias racemosas, poseen un cáliz pentámero, c o n los sépalos por lo c o m ú n concrescentes. En la corola, generalmente pentámera y de pétalos libres, el pétalo adaxial (en el capullo) recibe el nombre de «estandarte» y cubre a los dos laterales, las «alas», y estos, a su vez, cubren a los dos abaxiales, que n o r m a l m e n t e se j u n t a n por los bordes internos y

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Fig. 11-252: Fabales, Fabaceae, Faboideae. A Astragalus gummifer, rama florífera con espinas foliares (1/2x). B-C Pisum sativum. B Flor entera (1x) y C descompuesta en sus partes (1,2x); cáliz (k), corola con estandarte (f), alas (fl) y quilla (s); estambres (sb, 9 + 1); ovario (fk) con estigma (n) y primordios seminales (punteados). - Según F. Firbas. - f estandarte, fk ovario, fl alas, k cáliz, n estigma, s quilla, sb estambres.

*

f o r m a n la « q u i l l a » ( = carina). Esta i n c l u y e n los estambres, que en general son concrescentes en la zona del f i l a m e n t o (todos, 10 o 9 + 1), y estos al o v a r i o ( f i g . 11-252). Las hojas pueden ser imparipinnadas o paripinnadas, palmaticompuestas (Lupinus), trifolioladas (Trifolium) o simples. En lugar del folíolo terminal y a menudo también del último par de folíolos, aparecen zarcillos en diversos géneros (p. ej.. Vicia, Pisum). El papel de órganos principales en la fotosíntesis lo pueden desempeñar las estípulas (Lathyrus aphaca) o los tallos en algunos arbustos mimbreños o espinosos con pocas hojas (retama negra: Cyrisus scoparius), diversas aulagas (Genista) y tojos (Ule.x). Las llores son polinizadas especialmente por abejas y abejorros y tienen diversos dispositivos que determinan la salida de las anteras, a veces impelidas como por un resorte, o incluso del polen, cuando las alas o la quilla, que sirven para posarse los insectos, son impulsadas hacia abajo. Las legumbres pueden transformarse en (omentos (que se descomponen en artejos monospermos), e incluso núculas monospermas. La subfamilia de las faboideas es extraordinariamente rica en especies y cosmopolita, con formas leñosas principalmente en las regiones tropicales y herbáceas mayormente en las extratropicales.

Fig. 11-253: Fabales, Polygalaceae, Polygala. A P senega, flor completa y B P. amara, sección longitudinal de la flor (aumentada): sépalos verdosos (k,) y corolinos ( k ) , pétalo anterior (c,) con apéndice (a), con la base soldada con los pétalos laterales (c.,), estambres (s), ovario con estilo (g), disco (d). C P myrtifolia, diagrama floral. - A, B: según J. Graf y O.C. Berg y C.F. Schmidt; C: según A.W. Eichler. - a apéndice, c, pétalo anterior, c2 pétalos laterales, d disco, g estilo, h apéndice, k, sépalos verdosos, k} sépalos corolinos, s estambres.

Como son fijadoras de nitrógeno atmosférico, prefieren terrenos secos, pobres en nitrógeno o ricos en cal, por lo que abundan sobre todo en las estepas y en las tierras semidesérticas eurasiáticas. Aquí se encuentran también, p. ej., más de 2000 especies del género Astragalus, en especial las matas de la sección Tragacantha, caracterizadas por formar almohadillas esféricas y por sus espinas foliares. Sin embargo, también las fabáceas desempeñan un gran papel en diversas asociaciones vegetales centroeuropeas. Las faboideas tienen una importancia económica muy grande. Algunas son importantes plantas forrajeras que se pueden cultivar bien en terrenos pobres en nitrógeno e incluso emplearse como «abono verde», debidamente soterradas (diversas especies de trébol: Trifolium pratense, T. hybridum. T. repens, T. incarnatum; la alfalfa: Medicago sativa; la esparceta Onobrychis viciifolia; la serradella: Ornithopus sativus; los altramuces: Lupinus angustifolius, L. luteus). Otras son alimentos importantes con sus semillas ricas en proteínas, almidón y a veces en grasas (habas: Vicia faba\ guisantes: Pisum sativum, garbanzos: Cicer arietinum); lentejas: Lens cuUnaris: judías: Phaseolus vulgaris y P. coccineus; soja: Glycine max; cacahuete: Arachis hypogaea). En esta especie, los frutos, que son indehiscentes, se introducen en el suelo al alargarse la parte inferior del ovario y maduran bajo tie- Rosales rra. De las plantas leñosas es importante la Barbeyaceae 1/1, África, falsa acacia (Robinia pseudoacacia) para la Arabia; Cannabaceae 2/3, repoblación forestal de las zonas secas, que hemisferio norte; procede de la parte oriental de Norteamérica. Cecropiaceae 6/280, Como plantas ornamentales se plantan la llu- pantropicai; Celtidaceae via de oro (Laburnum anagyroides), árbol ve- 9/150, generalmente nenoso procedente de Europa meridional, y la tropical; Dirachmaceae glicina (Wisteria sinensis)9 de Asia oriental. 1/2. Somalia. Sokotra; Elaeagnaceae 3/50, Las flores de muchas Polygalaceae recuerdan generalmente hemisferio superficialmente las de las faboideas por tenorte, zona templada: ner dos sépalos petaloides y un pétalo abaxial Moraceae 40/1000, de forma abarquillada (= navicular) con un cosmopolita: Rhamnaceae apéndice apical laciniado (p. ej. t hierba le55/900, cosmopolita, chera: Polygala). Los estambres, generalgeneralmente de zona mente ocho, pueden formar un tubo abierto tropical a subtropical; por arriba, y los ovarios, con frecuencia dos, Rosaceae 100/3000. son concrescentes, lo cual es un rasgo poco cosmopolita, con frecuencaracterístico en este orden (fig. 11-253). cia de zona templada a Las Rosales se caracterizan por la f o r - subtropical; Ulmaceae m a c i ó n de un h i p a n t o (que en muchas 6/30, cosmopolita; f a m i l i a s ya ha desaparecido) y por te- Urticaceae 45/700, ner semi l l as c o n p o c o endosperma o cosmopolita

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-254: Rosales, Rosaceae. Sección longitudinal de flores de A Spiraea lanceolata, B Fragaria vesca (1,5x), D Rosa canina (3/4x), E Pyrus com-

munis (1,5x) y F Prunus avium (1,5x). C Sucesión helicoidal (1-5) de los sépalos, progresivamente simplificados, del verticilo calicinal quincuncial de Rosa (v. también fig. 4-6). - A, B, D-F: según F. Firbas; C: según K. von Goebel.

Fig. 11-255: Rosales, Rosaceae. Sección longitudinal (esquematizada) del fruto de A Spiraea, B P o t e n t i l l a , C Fragaria, D Rosa, E Rubus, F Mespilus, G Malus y H Prunus. La carne del f r u -

to figura punteada. Los haces conductores se representan en líneas de trazos y las capas duras del pericarpo o del episperma, en negro. Según F. Firbas.

n i n g u n o . M u c h o s representantes del orden son plantas leñosas con estípulas. Las Rosaceae, que, en la flora europea, están representadas por muchas especies, contienen plantas leñosas y herbáceas, con hojas alternas, simples o compuestas y provistas de estípulas. Las flores son radiadas y muestran con frecuencia el androceo m ú l t i p l e por d i v i s i ó n secundaria de los estambres. Existen variaciones sobre todo en el ámbito del gineceo, que es apocárpico, y en el del fruto (figs. 11-254, 11-255). La subdivisión tradicional de la familia en cuatro subfamilias, que se ha basado mucho en estos caracteres, debe revisarse en parte a la vista de los datos moleculares. Las Rosoideae suelen tener abundantes carpelos, que se desarrollan dando núculas o drupas monospermas (fig. 11-254, 11-255), un número cromosómico básico de n = 7 generalmente, así como algunos caracteres químicos. En los géneros Dryas y Geum, los estilos transformados en apéndices plumosos o ganchudos intervienen en la diseminación de los mericar-

pos. Las núculas pueden también quedar agrupadas por medio del eje floral, que se vuelve carnoso. Así pasa en las rosas (Rosa), en las que dichas núculas se hallan en un tálamo utriculiforme (cinorrodón), y en las fresas (Fragaria), en las que el cónico y carnoso eje floral lleva las núculas en su superficie. En los frambuesos (Rubus idaeus) y zarzamoras (R.fruticosus agg.), en lugar de núculas. se forman pequeñas drupas agrupadas. Las Amygdaloideae (Prunoideae, frutales de hueso) con el género Prunus p. ej. acostumbran a tener un solo carpelo, que se desarrolla produciendo una drupa, y un número cromosómico básico de n = 8. Su único carpelo, no soldado con el receptáculo, que es cóncavo, desarrolla un tejido carnoso en la parte exterior, pero en la interior se transforma en un hueso muy duro, por lo común monospermo (figs. 11-254. 11-255); así ocurre en el cerezo (Prunus avium), el guindo (P. cerasus), el ciruelo (P. domestica), el melocotonero (P. pérsica), el albaricoquero (P. armeniaea) y el almendro (P. amygdalus, con mesocarpo coriáceo). Es notable en estas plantas (y a veces también en las de las maloideas) la presencia de glucósidos que contienen cianhídrico en

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Fig. 11-256: Rosales, Rhamnaceae, Frangula alnus. A Rama en flor y con fruto (0,5x), B flor en sección longitudinal (5x) y C diagrama. - A: según G. Karsten; B: según O.C. Berg y C.F. Schmdit; C: según A.W. Eichler.

las semillas y también en otras partes de la planta (fig. 11-168). Las Maloideae (frutales de pepita) tienen entre dos y cinco carpelos ínferos y un número cromosómico básico de n = 17. El fruto suele ser un pomo (figs. 11-254, 11-255). En el majuelo (Crataegus) y en el níspero (Mespilus germánico), el endocarpo es leñoso y el fruto contiene una cantidad de huesos monospermos correspondiente a la cantidad de carpelos. En el membrillo (Cydonia oblonga), el peral (Pyrus communis), el manzano (Malus sylvestris) y en el género Sorbus (p. ej., S. aucuparía, el serbal de cazadores, y en S. domestico, el serbal común), el endocarpo presenta divisiones, está apergaminado y alberga varias semillas, mientras que la pulpa contiene a lo sumo algunos nidos de células pétreas. Los géneros de las antiguas Spiraeoideae, con sus folículos polispermos (figs. 11-254, 11-255), no constituyen un grupo monofilético, sino que se encuentran dispersas en el árbol genealógico de las rosáceas. Pertenecen a las rosáceas los géneros Rosa, Rubus y Alchemilla, muy ricos en formas a consecuencia de la agamospermia. A veces se dan casos de anemofilia en Sanguisorba. Además de los fresales, frambuesos y zarzamoras, tienen importancia económica los numerosos frutales que comprende esta familia. En Europa central existen formas silvestres de manzanos, perales y cerezos que se recolectaron y se cuidaron ya en el Neolítico junto con el endrino (Prunus spinosa), el cerezo de racimo
sas y recubiertas de pelos escuamiformes (por lo que a menudo tienen también brillo argentino), el cáliz es petaloideo, no hay corola y el gineceo está compuesto por un carpelo infero provisto de un primordio seminal. A esta familia pertenece el espino amarillo (Hippophae rhamnoides), que es anemófilo y habita preferentemente en las dunas y los cascajares de los ríos. Todas las demás f a m i l i a s (a excepción de las diracmáceas) muchas veces habían estado agrupadas en otros tiempos dentro del orden urticales. Se caracterizan por presentar frecuentemente cistolitos de carbonato calcico redondos en las células, por sus flores poco llamativas y con un m á x i m o de c i n c o estambres, así c o m o p o r el gineceo unilocular, compuesto por dos carpelos, que sólo tienen un p r i m o r d i o seminal. Las f l o r e s de las U l m a c e a e son h e r m a f r o d i t a s ( f i g . 11-257). Son plantas leñosas, sin látex, representadas en Europa central por los o l m o s . E l o l m o m o n t a n o (Ulmus glabra) se cría preferentemente en los bosques m i x t o s de las montañas, y el o l m o (L). minor) y el o l m o pedunculado o t e m b l ó n (U. laevis) v i v e n en tierras bajas, p. ej., en los sotos ribereños. T i e n e n hojas alternas, dísticas, curiosamente asimétricas, y flores dispuestas en inflorescencias u m b e l i formes de las que brotan las núculas aladas ya en el m o mento en el que se desarrolla el follaje. La enfermedad que provocaba la muerte de los olmos observada por primera vez en 1919 en Holanda la produce un hongo (Ceratocystis ulmi), cuyo portador es un pequeño coleóptero de los olmos. Las Celtidaceae, con el almez (Celtis australis), p. ej., se distinguen de las ulmáceas por tener las flores unisexuales. Las Moraceae suelen ser plantas leñosas y laticíferas. El látex de Castilla elástico, de México, y de Ficus elástico, de la India, sirve para la obtención de caucho. Muchas veces se forman inflorescencias e infrutescencias peculiares. Así, los pequeños frutos individuales de la inflorescencia femenina del moral o morera (Morus), que son árboles dioicos o monoicos, se convierten en la madurez en las llamadas moras, comestibles porque las hojas periánticas se han vuelto carnosas (fig. 11 -257). La morera blanca (M. alba) sirve de alimento al gusano de seda. Los grandes frutos comestibles del árbol del pan (Artocar-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-257: Rosales. A-D Ulmaceae: Ulmus minor, A ramas florífera y B fructífera (aprox. 1/3x), C diafragma floral y D flor hermafrodita aislada (aumentada). E-J Moraceae: diagrama de la flor E c f y F 9 de Morus alba. G I n f r u t e s c e n c i a de Morus nigra, i n f r u t e s c e n c i a , inflorescencia de H Dorstenia contrayerva y de J Castilla elastica (en sección longitudinal) (todas aprox. 1x o algo aumentadas; v. también fig. 11 -192 H-L). K-N Cannabaceae: Humulus lupulus, K rama florífera c f y L rama fructífera 9 (0,5x), así como M inflorescencia parcial 9 con bráctea y 2 flores 9 con perigonio rudimentario en forma de rodete (aumentado); N flor c f de Cannabis sativa (aumentado). - A,B, K - M : según G. Karsten; C, E, F: según A.W. Eichler; D, H, J: según el Syllabus de Engler; G: según P.E. Duchartre; N: según J. Graf.

pus), una especie indomalaya, tienen una estructura semejante a los de Morus. En los géneros Dorstenia y Castilla, las flores y los frutos se reúnen sobre un órgano axial disciforme o algo cóncavo y. en el género Ficus (con aprox. 750 especies), finalmente, se hallan hundidos junto con las hojas periánticas en una estructura axial hueca y utriculiforme que se vuelve carnosa. En la higuera (Ficus carica), una especie mediterrránea, estas infructescencias son los higos comestibles. La higuera de Bengala (Ficus bengalensis), una especie asiática, germina sobre las ramas de los árboles y llega a convertirse en un soberbio epífito, cuyas raíces luego llegan hasta el suelo. A medida que se van desarrollando hasta constituir troncos columniformes, la planta acaba por ahogar al árbol que le dio albergue, y produce más y más raíces, que alcanzan también el suelo, incluso a partir de las ramas que crecen horizontalmente, de modo que, finalmente, se forma un «bosque» completo a partir de una sola planta. Un comportamiento así se encuentra también en otras especies. Ficus tiene una relación muy íntima con las avispas que lo polinizan, pues el ciclo biológico de éstas transcurre esencialmente en el interior de la inflorescencia y la infructescencia.

A las Cannabaceae (fig. 11-257). que son plantas herbáceas sin látex, sólo pertenecen el lúpulo y el cáñamo. E l lúpulo

(Humulus lupulus) es una planta dioica, vivaz, con tallos cubiertos de asperezas uncinuladas y que es propia de los sotos y bosques húmedos. Sus infructescencias estrobiliformes poseen vistosas brácteas cubiertas de glándulas ricas en resina y principios amargos, a los cuales se debe su empleo en la fabricación de la cerveza y en medicina. El cáñamo (Cannabis sativa) procede de Asia meridional. Es también d i o i c o , pero anual, y se c u l t i v a para obtener sus cordones de fibras liberianas, que alcanzan 1 o 2 m de largo, menos frecuentemente por sus semillas oleaginosas. E l extremo de las ramas desecado de distintas formas se f u m a con el n o m bre de «marihuana», y la resina con el de «hashish». También se conoce con el nombre de k i f . Las Urticaceae poseen p r i m o r d i o s seminales átropos. En sus flores masculinas, los estambres en estado de capullo están encorvados y someti-

Eurrósidas I

dos a una fuerte tensión de m o d o que, al abrirse las flores, se enderezan elásticamente y despiden el polen, que es pulverulento. En algunos géneros (p. ej., Pilea), los frutos son lanzados por m e d i o de estaminodios de manera análoga. Algunas urticáceas, c o m o las ortigas (Urtica), poseen pelos urticantes. Son importantes c o m o plantas textiles la ortiga

mayor (Urtica dioica) y, sobre todo, el ramio (Boehmeria nivea), de origen asiático. Cucurbitales Anisophylleaceae 4/10, pantropical, generalmente Viejo Mundo; Begoniaceae 1-5/1000. pantropical; Coriariaceae 1/5, de México a Chile. Mediterráneo occidental, del Himalaya a Japón, Nueva Guinea, Nueva Zelanda; Corynocarpaceae 1/5. Nueva Zelanda. NE de Australia, Nueva Guinea; Cucurbitaceae 90/700, mundial, de zona subtropical a tropical, raramente templada; Datiscaceae 2/3. O de Norteamérica, Asia: Tetramelaceae 1/1. Malasia

Las C u c u r b i t a l e s son g e n e r a l m e n t e herbáceas, a menudo carecen de cristales céreos epicuticulares y presentan hojas con los nervios secundarios palmados y dientes característicos. Las flores c o n frecuencia son unisexuales y tienen un g i neceo infero con estilos libres y placentación «parietal», con la placenta o los flancos carpelares que penetran en el ovario al crecer de tal m o d o que incluso llegan a tocarse en el centro del m i s m o . Las Cucurbitaceae tienen una corola con los pétalos concrescentes y zarcillos caulinares (fig. 11-258). Los haces conductores son bicolaterales. Las flores son unisexuales y se d i s t r i b u y e n en f o r m a

monoica o dioica (p. ej., en Bryonia alba o B. dioica). En las flores masculinas, los

cinco estambres con frecuencia sólo poseen una teca (monotécicos) y, por lo com ú n , están agrupados (p. ej., 2 + 2 + 1) o son todos concrescentes ( f i g . 11-258); las tecas se h a l l a n c o n f r e c u e n c i a encorvadas o arqueadas en f o r m a de S. El ovario, en general trilocular y paracárpico, se convierte en una gran baya de pericarpo duro y con numerosas semillas (fig. 11-258). Representantes bien conocidos de esta familia son los siguientes: la calabaza (Cucurbita pepo, con razas de cultivo comestibles y otras de semilla oleaginosa), oriunda de América tropical; de Asia

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tropical proceden los pepinos (Cucumis sativus), el melón (Cucumis meló), de pulpa amarillenta, la sandía (Citrullus lanatus), de pulpa roja, la calabaza vinatera (Lagenaria), empleada en los países tropicales como recipientes, Luffa. la esponja vegetal, y el pepinillo del diablo (Ecballium). de la región mediterránea. Las begoniáceas, con llamativas hojas asimétricas, se usan a menudo como plantas ornamentales. L a f a m i l i a de las Fagales la f o r m a n generalmente árboles o arbustos p o l i n i z a dos por el viento y provistos de pelos e s t r e l l a d o s o g l a n d u l a r e s . Las flores suelen ser unisexuales, de d i s t r i b u c i ó n monoica y poseen sólo un perianto simple, a m e n u d o m u y reducido, y un ovar i o con m u y pocos p r i m o r d i o s seminales por carpelo. E l tubo p o l í n i c o penetra en el p r i m o r d i o seminal ( i n m a d u r o ) a través de la cálaza, y los frutos son generalmente del t i p o nuez, monospermos y sin endosperma.

Fagales Betulaceae 6/150, hemisferio norte templado. Andes; Casuarinaceae 4/100, Australia. Malasia, Melanesia; Fagaceae 7/700 hemisferio norte generalmente de templado a tropical; Juglandaceae 8/60; América y Eurasia templada y tropical: Myricaceae 3/45, cosmopolita: Nothofagaceae 1/35, hemisferio sur; Rhoipteleaceae 1/1, SO de China. N de Vietnam; Ticodendraceae 1/1 Centroamérica

En las Fagaceae hay tres carpelos (raramente más; fig. 11-259). Las flores femeninas tienen, por regla general, dos verticilos trímeros de hojas periánticas; en las flores masculinas, el número de tépalos y de estambres es variable. Los frutos están rodeados por una cúpula lignificada provista de escamas o de aguijones, que posiblemente se ha originado de la fusión de las partes estériles de la inflorescencia.

El más parecido a los hallazgos arqueológicos fósiles es Trigonobala/tus, que tiene una distribución disyunta en el SO de Asia y Colombia y hasta siete nueces en la compleja cúpula. A l castaño (Castanea sativa) lo polinizan a veces los insectos; las flores masculinas están dispuestas en inflorescencias rígidas, y la cúpula contiene a menudo tres frutos comestibles (castañas). Por sus frutos comestibles los romanos introdujeron esta especie en las partes más templadas de Europa central. En el haya (Fagus sylvatica), que es completamente

Fig. 11-258: Cucurbitales, Cucurbitaceae. A-E Bryonia alba. A Rama florífera y B fructífera, C raíz napiforme (aprox. 1/4x), D flor c f y E 9 (aprox. 2x). F-G Citrullus colocynthis, d i a g r a m a de una flor c f y F 9- Frutos de H Cucurbita pepo (aprox. l / 6 x ) y J-K Cucumis sativus (aprox. l / 3 x ) . — A - E , H-K: según G. Hegi; F, G: según A.W. Eichler.

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11 Sistemática y filogenia

Quercus Fagus sylvatica

robur robur • petraea

Fig. 11-259: Fagales, Fagaceae. A-C Diagramas de los dicasios 9 de A Castanea, B Fagus, C Quercus (C) (brácteas tectrices y profilos en negro, cúpula punteada, perigonio blanco, flores o brácteas y profilos atrofiados * o rayado; v. también el esquema de la figura 11 -260 A). D-H Fagus sylvatica, D rama florífera, E flores c f y F 9 con perigonio (p), G cúpula con dos nueces, H nuez en sección transversal, con los cotiledones del embrión plegados. (D, G tamaño natural; E-F, H aumentados.) J-P Quercus robur, J rama florífera, K flor cf con estambres, L flor 9 completa y M en sección longitudinal (con estigma (n), estilo (g), perigonio (p), ovario (f), primordios seminales (s) y cúpula (c)), N infrutescencia, O cúpula madura, P semilla en sección longitudinal y transversal (K-M aumentados). Área de distribución natural de especies europeas de Fagus y Quercus. - A-B: según A.W. Eichler; C: según K. Prantl y W.Troll; D-H: según G. Karsten; J-P: según A.F.W. Schimper, O.C. Berg y C.F. Schmidt; mapas según K. Rubner y otros. - a , a.', p, P' profilos, b bráctea tectriz, c cúpula, f ovario, g estilo, n estigma, p perigonio, s primordio seminal.

Eurrósidas I

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\ ^

; Carpinus

Fig. 11-260: Fagales, Betulaceae. A Diagramas de las inflorescencias parciales en dicasio, a la izquierda la cf, a la derecha la 9; en la parte superior se representa un esquema: en la axila de la bráctea b la flor A, en la axila de sus profilos a y P las flores B' y B, con las bractéolas (profilos) a y P' y a y p; flores o piezas perigonales atrofiadas: * o rayadas. B-G Alnus glutinosa, ramita florífera y hoja (B), dicasios c? (C) y 9 con brácteas tectrices y profilos (E), amento 9 (D), infructescencia (F) y nuez (G). (B tamaño natural, C-G aumentados.) H-N Betula péndula, ramita florífera y hojas (H), dicasios cf J y 9 L, K estambre bifurcado, M infructescencia y N nuez alada. (H, M 2/3x, las demás figuras aumentadas.) - A: según A.W. Eichler modificado; B-N: según G. Karsten.

anemófila. varias flores masculinas se agrupan en cabezuelas o gloméruios (más bien de tipo dicasio); las flores femeninas se hallan en dicasios bifloros. Las nueces del haya (hayucos), que son trígonas y ricas en aceite, se hallan en número de dos dentro de la cúpula, que se abre por cuatro valvas en la madurez. Como árbol forestal dominante se encuentra extendido sobre todo por Europa central, especialmente en los pisos de mediana altitud de las montañas, aunque

también vive en tierras bajas, donde prefiere los suelos no demasiado secos ni pobres y bien aireados; es extraordinariamente competitiva. Su límite continental, determinado por las heladas y la aridez, va desde Masuria (S de Prusia oriental) al antepaís oriental de los Cárpatos. Los dicasios masculinos y femeninos de los robles (Quercus) son unifloros. Por consiguiente, sus nueces, las bellotas, se hallan solitarias en su respectiva cúpula acopada y escamosa. De entre

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-261: Fagales, Betulaceae. Carpinus betulus, A ramita florífera, B dicasios c f y 9 D, C estambre bifurcado, E flor 9 , F infrutescencia y G nuez con brácteas o profilos acrescentes. ( A , F, G aproximadamente de tamaño natural, las demás figuras aumentadas.) Área de distribución natural. - Según G. Karsten; E: según M . Büsgen; mapa: según Rubner y otros.

las especies europeas tan hibridizadas entre sí, el roble (Quercus robur, con hojas provistas de largos pecíolos y frutos cortamente pedunculados) es termófilo y está extendido por la mayor parte de Europa, desde Irlanda hasta la silvostepa rusa, especialmente en las hondonadas y pisos inferiores de las montañas en muy distintas residencias ecológicas. El roble albar (Q. petraea, con hojas provistas de cortos pecíolos y frutos largamente pedunculados) tiene un área de distribución más reducida. Es afín a esta especie el roble pubescente (Quercus pubescens), mediterráneo y de partes cálidas de Europa central. Aparte de su madera, que es muy dura y apreciada, también se emplea en las curtidurías la corteza de las especies mencionadas. De las muchas especies perennifolias de este género, merecen especial mención tres de ellas, de dispersión mediterránea: el alcornoque (Q. súber), de la parte occidental de la región mediterránea, que se emplea como fuente del corcho, la coscoja (Quercus coccifera) y la encina o carrasca (Q. ilex).

cencia estrobiliforme. En el avellano (Corylus),

Las Nothofagaceae, incluida antes en las fagáceas y con el género Nothofagus, se diferencian por la morfología del polen y por tener primordios seminales provistos de un solo tegumento. Nothofagus está extendida por las partes continentales del hemisferio sur, a excepción de África, y se conocen fósiles de ella procedentes de la Antártida.

Los abedules centroeuropeos, tan amantes de la luz (Betula péndular, el abedul, y B. pubescens, el abedul pubescente), son especies leñosas muy poco exigentes, propias de los terrenos pobres, especialmente arenosos, y de los tremedales. El abedul enano (B. nana) es raro en la mayor parte de Europa y está ampliamente difundido en los bosques boreales y en los países árticos.

Las Betulaceae sólo poseen dos carpelos. Las flores son p r i m i t i v a s y dímeras, pero se reducen progresivamente. Los estambres se hallan a menudo divididos. Fruto en nuez, desnudo o rodeado por una envoltura. En el abedul ( B e t u l a ; f i g . 11-260) y en el aliso ( A l n u s ; fig. 11-260), los frutos se encuentran en la axila de las escamas, que proceden de la concrescencia de las bractéolas con la bráctea tectriz y que, en los del abedul, se desprenden al madurar, mientras que en los del aliso persisten lignificados y reunidos en una infructes-

en el carpe

(Carpinus; fig. 11 -261) y en el falso carpe (Ostrya) -estos tres géneros se i n c l u y e n a veces en un g r u p o separado: las C o r y l a c e a e - , los frutos están rodeados por un i n v o l u c r o c o n s t i t u i d o p o r tres bractéolas o p r o f i l o s y la bráctea tect r i z . E n el carpe, este i n v o l u c r o sirve de órgano de vuelo. Entre las especies del género Alnus, el aliso común (A. glutinosa), difundido por casi toda Europa, es el árbol más importante de los bosques húmedos y las riberas en tierras bajas. En las montañas, y especialmente en los lechos pedregosos de las corrientes, desempeña un papel parecido el aliso gris 04. incana, de hojas grises en el envés), de distribución circumboreal, y, junto a los límites de la vegetación arbórea, el aliso verde (A. viridis), que no pasa de arbusto. Los alisos forman simbiosis con el actinomicete Frankia, que asimila nitrógeno libre.

Ya en las ramas del año anterior se han formado las inflorescencias del avellano (Corylus avellana), que florece muy pronto y se encuentra difundido por la mayor parte de Europa en bosques y matorrales. Las breves inflorescencias femeninas quedan envueltas por las escamas gemarias y entre ellas asoman únicamente los rojos estigmas. Las avellanas resultan pesadas y son las aves las que se encargan de su difusión; contienen mucho aceite en el embrión. También se comercializan los frutos de algunas especies del sur de Europa (Corylus maxima y C. colunia, el avellano turco).

Eurrósidas I

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Fig. 11-262: Fagales, Juglandaceae. A-E Juglans regia: A vástago en flor con Inflorescencias cf y 9 ; B flor cf y C flor 9 y diagramas correspondientes, con bráctea tectriz (d), bractéolas (v) y tépalos (p), así como estigma (n); D drupa en la que el exocarpo (e, suprimido en la parte anterior) se desprende del hueso (st); E hueso en sección transversal y longitudinal (mediana) con endocarpo (esderocarpo, sk), falsa sutura y línea de dehiscencia en la mediana (m), septo transversal (tabique divisorio verdadero, es) y septo mediano ( = falso tabique divisorio, fs), así como embrión con cotiledones (k) y plúmula (pl). F y G Frutos de Engelhardtia sp. y Pterocarya sp. con bráctea tectriz (d) y bractéolas (v) como órganos de vuelo. - A: según G. Hegi; B, C, E: según 0 . von Kirchner, F. Firbas y A.W. Eichler; D: según W. Troll; F, G: según P. Hanelt; todos algo modificados. - d bráctea tectriz, e exocarpo, es septo verdadero, fs septo falso, k cotiledones, m mediana, n estigma, p tépalos, pl plúmula, sk esderocarpo, st hueso, v profilo.

Las flores del carpe (Carpinus betulus, con hojas doblemente aserradas) sólo nacen sobre los brotes del año (a menudo sin hojas todavía los que tienen las flores masculinas). Este árbol se halla esparcido por toda Europa central y, sobre todo más allá de los límites del haya y en las cuencas bajas, desempeña un importante papel, ya que es más continental que el haya y puede resistir mejor que ella los climas cálidos y los suelos con agua freática poco profunda. En la parle septentrional de los países mediterráneos, por encima del piso del encinar, se halla difundido el falso carpe o carpe negro (Ostrya carpirtifolia), cuyos frutos se diseminan envueltos en el envolucro.

en densos amentos o gatillos que brotan de las yemas axilares del año anterior; las femeninas son escasas y nacen en el ápice de las ramitas del año. En ambas clases de flores, las hojas periánticas, que van de tres a c i n c o , se sueldan c o n la bráctea tectriz y las dos bractéolas. Las nueces del nogal ( f i g . 11 - 2 6 2 ) son drupas, c u y o hueso se abre durante la g e r m i n a c i ó n según una línea d i v i s o r i a preformada. per-

Las Casuarinaceae, que crecen en lugares muy secos y están extendidas por las playas en la parte húmeda de los trópicos, recuerdan con sus hojas escuamiformes y dispuestas en verticilos a los equisetos y a Ephedra. Las llores masculinas poseen una o dos hojas periánticas y un solo estambre, y las femeninas carecen de perianto y presentan un gineceo bicarpelar. En esta familia, se producen simbiosis con Frankia, al igual que en las Mvricaceae, con el mirto de Brabante (Myrica guie), arbusto de hojas aromáticas y flores desprovistas de perianto, que se encuentra difundido en las turberas y brezales atlánticos. Las Rhoipteleaceae y las Juglandaceae tienen, al c o n t r a r i o que las f a m i l i a s mencionadas hasta ahora, hojas pinnadas. Las juglandáceas tienen flores unisexuales, c o m o , p. ej., el

nogal (Juglans regia), que se cultiva frecuentemente (fig. 11-262). Sus flores masculinas se reúnen en gran n ú m e r o

Fig. 11-263: Celastraceae. Euonymus europaea, A flor y B diagrama. A: según J. Graf; B: según A.W. Eichler.

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11 Sistemática y filogenia

pendicular a la sutura de los carpelos. En la semilla, que es comestible, las sustancias de reserva se a c u m u l a n en los cotiledones, m u y oleaginosos y t a m b i é n m u y lobulados. El nogal es oriundo de la zona submediterránea; al norte de los Alpes suele resentirse de las heladas. Como otras congéneres (p. ej., J. nigra, de Norteamérica), igual que las especies del género Carya (hicorias o jicorias), también de Norteamérica, y el nogal de alas (Pterocarya fraxinifolia), del Cáucaso, produce una madera muy apreciada. Pterocarya y el género tropical Engelhardtia poseen nueces aladas. Pocas familias de antófitos tienen fósiles tan bien documentados y estudiados como las juglandáceas. Pertenecen también a las eurrósidas 1 (aunque no se hayan atribuido a ningún orden): Celastraceae (50/800, cosmopolitas), Huaceae (2/3, África tropical), Parnassiaceae (2/50, hemisferio norte templado, de América central a Sudamérica) y Stackhousiaceae (3/25, Australia, Nueva Zelanda. Pacífico suroccidental). A las Celastraceae pertenece el bonetero (Euonymus; fig. 111-263), arbusto europeo. en el cual la cápsula, de color rojo rosado, libera cuatro o cinco semillas completamente envueltas por un arilo de color rojo anaranjado. Las Parnassiaceae, incluidas antes entre las saxifragáceas, están ampliamente representadas en las zonas templadas del hemisferio norte por la hepática blanca (Pamassia), que presentan un estaminodio (cuadro 4-1, fig. D) muy ramificado, que alterna con el verticilo estaminal y se encuentra delante de los pétalos.

«Eurrósidas II» A las «eurrósidas I I » , que presentan d i v i s i o n e s simples en los vasos, gineceos c o n estilos y sem i l l as c o n m u y p o c o endosperma a lo s u m o , pertenecen las brassicales, las m a l vales, las sapindales y t a m b i é n probablemente las m i r t a les, además de las Tapisciaceae (2/3, C h i n a , C a r i b e , Sudam é r ic a ) , una f a m i l i a c o n relaciones p o c o claras. Las M y r t a l e s tienen a m e n u d o hojas opuestas y enteras, con o sin estípulas, haces conductores bicolaterales, flores

tetrámeras en general c o n un h i panto d e f i n i d o y, en la yema, estambres a menudo curvados hacia dentro, un solo est i l o y frecuentemente muchas semillas.

Myrtales Alzateaceae 1/2. Sudamérica: Combretaceae 20/400. pantropical; CrypLas Myrtaceae suelen tener ovarios ínferos. teroniaceae 1/4, de India Mayoritariamente son plantas leñosas de sub- a Malasia: Heteropyxidatropicales a tropicales y sempervirentes, que se ceae 1/3, SE de África; caracterizan por presentar cavidades secreto- Lythraceae 27/530, panras lisígenas con esencias, por lo cual resultan tropical. raramente zona importantes como plantas productoras de es- templada; Melastomatacepecias y como medicinales. Los numerosos ae 170/5000, pantropical, estambres (fig. 11-264) acrecientan la vistosi- raramente zona templada: dad de las flores con los filamentos, a menudo Myrtaceae 148/3500, pancoloreados. Entre las numerosas especies de tropical; Oliniaceae 1/8, los géneros tropicales Eugenia y Syzygium, es África, Sta. Helena; Onaespecialmente notable el clavero de especia (S. graceae 17/675, de zona aromaticum = E. caryophyllata; fig. 11 -264) templada a subtropical, distribuido desde Sri Lanka hasta Borneo. En frecuentemente en AmériAustralia, el género Eucalyptus, con unas 500 ca: Penaeaceae 7/20, S de especies arbóreas o arbustivas, domina en la África: Psiloxylaceae 1/1. mayoría de los bosques secos. En muchos ca- Mascareñas; Rhynchosos, las hojas juveniles son distintas de las con- calycaceae 1/1 S de Áfrisecutivas. Como polinizadores actúan sobre ca; Vochysiaceae 7/200. todo las aves, pero también murciélagos y pe- América tropical, una esqueños marsupiales. Algunas especies pueden pecie en O de África. alcanzar los 100 m de altura y están, por lo tanto, entre los árboles más altos del mundo. Algunas especies y en especial E. globulus, se plantan con frecuencia en zonas cálidas debido a su rápido desarrollo, p. ej., en la región mediterránea. En la región mediterránea se encuentra también el arrayán (Myrtus communis), la única mirtácea europea, muy cultivada en jardinería. Especialmente frecuentes en los trópicos y subtrópicos del Nuevo Mundo son las Melastomataceae, que comprenden plantas leñosas y herbáceas y a menudo presentan conectivos con apéndices en forma de palanca y anteras poricidas. Las abejas que se encargan de la polinización vacían las anteras al vibrar (ing.: buzzpollinalion). En las Qnagraceae, que son predominantemente herbáceas, el hipanto se prolonga casi siempre de manera m u y notable

Fig. 11-264: Myrtales. A-C Myrtaceae. A, B Syzygium aromaticum, rama florífera (4/9x), capullo en sección longitudinal, flor abierta (aprox. 2/3x) y diagrama. C Myrtus communis, diagrama floral. D Lythraceae, Púnica granatum, sección longitudinal de la flor (4/5x). E, F Onagraceae, Oenothera biennis, E sección longitudinal de la flor con el hipanto y el nectario (1,2x) y F diagrama. - A, D: según G. Karsten; B, C, F: según A.W. Eichler; E: según F. Firbas. - b hipanto, n nectario.

Eurrósidas II

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Fig. 11-265: Brassicales, Brassicaceae. A Arabidopsis thaliana, B diagrama floral. C, D Flor (2x) con perianto y sin él (en la base de la flor las glándulas nectaríferas; 4x) (Cardamine pratensis). Frutos de E Erysimum cheiri(silicua), F Capsella bursa-pastoris (silícula), G Lunaria annua (silícula, con las valvas desprendidas y con el septo hialino visible; s pedicelo, g ginóforo), H Isatis tinctoria (nuez alada con una o dos semillas), J Biscutella laevigata (esquizocarpo). K - M Sección transversal de semillas mostrando distintas posiciones del embrión, con los cotiledones (k), el hipocótilo y la radícula (r) de K Erysimum cheiri(«pleurorriza»; 8x), L Alliaria petiolata («notorriza»; 7x) y M Brassica nigra («ortoplócea»; 9 x ) . - A : fotografía según R. Greissl; B: según A.W. Eichler y J. Alexander; C, H, J, M: según F. Firbas; D, E-G, K-L: según H. Baillon. - k cotiledones, g ginóforo, r radículas, s pedículo frutal.

por encima del ovario, que es infero (fig. 11-264). A esta fam i l i a pertenece el género Oenothera, originariamente americano, que hoy está d i f u n d i d a c o m o mala hierba por todo el m u n d o y es una planta importante en la investigación genética, así c o m o el género Fuchsia, que es en general o r n i t ó f i lo y o r i u n d o principalmente de A m é r i c a central y meridional y también de Nueva Zelanda, aunque su c u l t i v o esté m u y extendido en otros lugares; en este género, el h i panto y los sépalos presentan un v i v o colorido. Son oriundos de Europa

central los géneros Epilóbium, Circaea y Ludwigici. Las Lythraceae son p r e d o m i n a n t e m e n t e herbáceas, c o n gineceo frecuentemente bicarpelar. Es d i g n a de m e n c i ó n

especialmente la arroyuela o salicaria (Lythrum

salicaria)

por su heterostilia t r i m o r f a . Entre las litráceas se incluyen actualmente las Sonneratiaceae, plantas leñosas que a veces viven en los manglares, las trapáceas y las punicáceas, que también son leñosas. A las antiguas Punicaceae pertenece un solo género: el del granado (Púnica granatum), arbolito oriundo de Oriente, con los carpelos dispuestos en dos o tres planos superpuestos (fig. 11-264). A Trapa, el único género de las antiguas Trapaceóle, pertenece la castaña de agua (Trapa natans), planta acuática anual de hojas flotantes, cuyas durísimas nueces presentan fuertes apéndices espinosos que tienen su origen en los sépalos. E l carácter sobresaliente del orden de las Brassicales es la presencia de g l u c o s i n o l a t o s y del e n z i m a mirosinasa. A l resultar heridas, los idioblastos u t r i c u l i f o r m e s que c o n t i e nen mirosinasa entran en contacto con el a l i l g l u c ó s i d o l i berado p o r otras células, del cual se libera el aceite de mostaza, que sirve para repeler a los herbívoros. Fuera de las brassicales sólo se encuentran g l u c o s i n o l a t o s en el género Drypetes (Putrajivanceae, antes euforbiáceas, m a l pighiales). O t r o s caracteres del orden son la placentación parietal así c o m o los e m b r i o n e s , verdes con frecuencia.

Ocupan una posición basal en el orden las familias con flores pentámeras y embriones rectos como, p. ej., las caricáceas, las moringáceas y las tropaeoláceas. Las Caricaceae se conocen por el papayero (Carica papaya), y a las Tropaeolaceae, con sus flores zigomorfas y espolonadas, pertenece la capuchina (Tropaeolum majus), una planta muy cultivada. La mayoría de las familias restantes se caracterizan por tener flores tetrámeras y embriones curvos o plegados. Las Resedaceae, que están representadas en Europa central por especies del género Reseda, tienen flores ligeramente zigomorfas. A veces, en esta familia, los carpelos no están soldados del todo en su parte superior, de modo que los primordios seminales quedan visibles. Las Capparaceae constituyen un grupo de parentesco formado mayoritariamente por plantas leñosas. En el alcaparro (Capparis spinosa), cuyas yemas son las alcaparras, el androceo se compone de numerosos estambres. En el grupo de parentesco de Cleome, el ovario está dividido en dos por un falso septo.

Brassicales Akaniaceae 2/2, Australia, China; Bataceae 1/2, Sudamérica, Nueva Guinea. Australia; Brassicaceae 350/3CKK). cosmopolita, generalmente zona templada: Capparaceae 42/800, cosmopolita, generalmente de zona tropical a subtropical; Caricaceae 4/30, Africa, América tropical: Emblingiaceae 1/1, O de Australia; Gyrostemonaceae 5/17, Australia; Koeberliniaceae 1/1, América: Limmanthaceae 2/11, Norteamérica; Moringaceae 1/10, de Africa a la India; Pentadiplandraceae I /2, O de África; Resedaceae 6/70, hemisferio norte, generalmente Viejo Mundo; Salvadoraceae 3/12. trópicos del Viejo Mundo; Tovariaceae 1/2, América tropical; Tropaeolaceae 3/92, América

L a importante f a m i l i a de las Brassicaceae ( = Cruciferae) se caracteriza especialmente bien p o r su estructura f l o r a l . Se trata generalmente de plantas herbáceas anuales o plurienales, con i n f l o rescencias racemosas que carecen de f l o r apical y generalmente de brácteas. Las flores son disimétricas y poseen un cáliz tetrámero, cuatro pétalos que alternan con los sépalos, dos estambres externos y cortos, y cuatro internos, mayores; el ovario es único y supero, a menudo pedicelado, compuesto por dos carpelos y con un falso septo f o r m a d o a partir de la placenta ( f i g . 11-265). E l

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11 Sistemática y filogenia

f r u t o suele ser una silicua. C u a n d o el f r u t o se abre, el septo o tabique m e m b r a n o s o permanece c o m o un bastidor ( « r e p l o » ) situado entre las placentas y c o n las semi l l as c o l g a n d o de él. Las semillas proceden de p r i m o r d i o s seminales c a m p i l ó t r o p o s , y el e m b r i ó n es oleaginoso. Para dividir esta familia tan rica en especies se otorgó importancia en el pasado a la forma de los frutos (además de las silicuas dehiscentes, hay también frutos indehiscentes tales como, p. ej., silicuas lomentáceas, esquizocárpicas, nuciformes con una o dos semillas), la forma y posición del embrión en la semilla y la situación de las glándulas nectaríferas. Los resultados obtenidos con los análisis del D N A han demostrado que, en muchas ocasiones, el sistema basado en estos caracteres es muy artificial. Las cruciferas o brasicáceas se hallan difundidas principalmente en las regiones extratropicales del hemisferio norte. En este hemisferio avanzan hasta penetrar en la zona ártica y se remontan en las más elevadas montañas hasta los límites extremos de la vegetación. El complejo poliploide de Biscutella laevigata (fig. 10-39) es interesante por lo que respecta a la historia de la flora. Muchas especies en calidad de arvenses (= cultivadas) y ruderales autógamas y sinántropas han alcanzado una vasta difusión (p. ej., Capsella bursapastoris y diversos Lepidium y Thlaspi). Son importantes por su utilidad verduras y plantas forrajeras como las diversas formas de la col (Brassica oleráceo), la naba (B. ropa subsp. rapa), el nabo (B. napus subsp. rapifera), el rábano (Raphanus sativus), plantas oleaginosas y especias, como la colza (Brassica napus subsp. napus), la nabina (B. rapa subsp. oleífera), las mostazas negra y blanca (B. nigra y Sinapis alba), el rábano rusticano (Armoracia rusticana), plantas ornamentales, como, p. ej., los alhelíes (Erysimum = Cheiranthus cheiri), Matlhiola, los carraspiques (¡herís), etc. Arabidopsis thaliana (fig. 11-265), que tiene un ciclo vegetativo muy breve y un genoma muy pequeño, constituye actualmente el objeto de investigación más importante de la genética molecular botánica. Como las capparáceas son parafiléticas en relación con las brasicáceas, ambas familias deben incluirse dentro de las brasicáceas. Malvales Bixaceae 1/4, América: Cistaceae 8/200, cosmopolita. generalmente zona templada a cálido-templada: Cochlospermaceae 2/20, pantropical; Diegodendraceae 1/1, Madagascar; Dipterocarpaceae 16/600, pantropical. sobre todo Asia; Malvaceae sensu lato ind. Bombacaceae 20-30/200. pantropical, Malvaceae sensu stríelo 75/1500, cosmopolita, generalmente zona templada; Sterculiaceae 65/1000, cosmopolita, generalmente zona tropical a subtropical. Tiliaceae 50/450, cosmopolita, generalmente zona tropical a subtropical; Muntingiaceae 1/1, América tropical: Neuradaceae 3/10. de África a la India; Sarcolaenaceae 10/30, Madagascar: Sphaerosepalaceae 2/14: Thymelaeaceae 50/500, cosmopolita

Las Malvales f o r m a n un orden bien caracterizado por la presencia de floema e s t r a t i f i c a d o ( d i f e r e n c i a d o en estratos duros y blandos) y por tener conductos y cavidades mucilaginosas, pelos estrellados y u n androceo c o n frecuencia centrífugo. A las Thymelaeaceae, que tienen el cáliz y el hipanto a menudo coloreados c o m o si fueran una corola y los pétalos m u y reducidos, pertenece el meze-

reón (Daphne

mezereum),

una planta

venenosa de los bosques c a d u c i f o l i o s del oeste de Eurasia, cuyas flores violeta rosadas se abren antes de que broten las hojas. Las Cistaceae, con sus numerosos estambres, están representadas en la maquia mediterránea por numerosas especies de arbustos correspondientes al género Cislus (jaras), notables p o r sus resinas aromáticas y sus grandes flores efímeras de diversos colores. Especies

de Helianthemum, Fumaria y Tuberaria se hallan también en Europa central. En los trópicos de Asia son un componente importante de los bosques las Dipterocarpaceae, que se e x p l o t a n intensivamente por la madera y resina que produ-

cen (p. ej., Dipterocarpus, Shorea).

Los análisis moleculares han demostrado claramente que las tiliáceas, las bombacáceas y las esterculiáceas, que antes se

separaban con dificultad, no son familias monofiléticas. A la luz de lo que por ahora se sabe se considera que lo mejor es incluir estas tres familias dentro de las Malvaceae, familia que ha sido notablemente ampliada. Esta familia se caracteriza por tener las hojas con nervadura frecuentemente palmada, nectarios formados por pelos glandulares que se suelen encontrar en la parte interior de las hojas periánticas, la disposición valvada de los sépalos y la posición torcida en la y e m a (vernación) de los pétalos (fig. 11-266). E l número de estambres a menudo se m u l t i p l i c a debido al desdoblamiento centrífugo. Muchas veces, al crecer juntos los primordios seminales, se origina un tubo que envuelve los estilos y está unido con la corola, de m o d o que las anteras aparecen c o m o si estuvieran en lo alto de una pequeña columna, y de ahí viene el nombre de «Columniferae» o columníferas, aplicado al antiguo orden (fig. 11-266). Las malváceas, dentro de esta d e l i m i t a c i ó n , se pueden d i v i d i r en 9 subfamilias. L o s representantes de las antiguas tiliáceas (Tiliaceae), así c o m o algunos géneros de las antiguas esterculiáceas (Sterculiaceae) poseen estambres más o menos libres. De dichas tiliáceas en Europa central sólo se encuentran los tilos (Ti-

lia), con el tilo de hoja pequeña (Tilia cordata) y el de hoja grande (T. platyphyllos-, fig. 11-266). Tilia es probablemente el ú n i c o género de la nueva f a m i l i a Tilioideae. Los tilos son árboles entomófilos y anemófilos, con inflorescencias en dicasio, que están soldadas a un profilo vistosamente alado y que luego le sirve a toda la infructescencia como órgano de vuelo. El ovario es pentaloculado, contiene al principio 2 x 5 primordios seminales, pero luego sólo se desarrolla uno, de manera que el fruto es una nuez monosperma. Los tilos son árboles que se encuentran en los mejores suelos de bosques mixtos planifolios. Así como Tilia cordata, que brota tardíamente, se halla muy difundida en Europa y se desarrolla bien en las llanuras continentales, T. platyphyllos. que echa las hojas más tempranamente, es más bien un árbol de los pisos de mediana altitud y apenas avanza más allá del límite septentrional de las cordilleras centrales de Alemania. De los representantes tropicales y subtropicales de las antiguas tiliáceas cabe mencionar las especies del género Corchorus, que producen el yute y, a causa de sus estambres excitables, Sparmannía africana, oriunda de El Cabo. Sparmannía pertenece actualmente a la subfamilia Grewioideae. En los restantes representantes de las malváceas, sensu lato, los estambres son más o menos concrescentes. A las antiguas bombacáceas pertenecen, p. ej., el género Ceiba, en cuyo pericarpo existen unos pelos que suministran una especie de lana que no puede hilarse (el capoc), y Adansonia, con p. ej., A. digitata. el baobab, de origen africano, cuyo tronco en forma de botella almacena agua y es polinizado por murciélagos. Adansonia se incluye actualmente dentro de la subfamilia Bombacoideae. El representante principal de las antiguas esterculiáceas es el cacao (Theobroma cacao), oriundo de América, pero cultivado por doquier en los países tropicales; tiene grandes hojas simples y flores (fig. 11-266) que brotan del tronco («caulifloria»). Sus grandes frutos indehiscentes contienen numerosas semillas («almendras o granos de cacao»), que proporcionan grasa (la manteca de cacao) de sus bien desarrollados cotiledones, polvo de cacao después de una presión parcial y el alcaloide teobromina. Algunas especies de Cola, procedentes de los trópicos de Africa occidental, contienen cafeína en sus semillas. Theobroma y Cola, como representantes de las antiguas Sterculiaceae, pertenecen a líneas muy diferentes por lo que respecta a su árbol genealógico molecular. A s í c o m o una parte de las antiguas bombacáceas y esterculiáceas tienen anteras tetrasporangiadas, las anteras de otra parte de este grupo, así c o m o de las malváceas, sensu

silicio,

son bisporangiadas. Las Malvaceae sensu stricto

( a c t u a l m e n t e s u b f a m i l i a M a l v o i d e a e ) suelen ser herbáceas y se caracterizan por tener los granos de polen gene-

Eurrósidas II

843

Fig. 11-266: Malvales, Malvaceae. A-C Tilia. A Diagrama floral; B inflorescencia (1x), con el pedúnculo (st) soldado a un profilo alado (b); C nuez (en sección transversal) con pericarpo (f), una semilla atrofiada (s) y otra madura, en la que se aprecian el endosperma (es) y el embrión (e) (4x). D-F Theobroma cacao, D tronco en flor y con los frutos (el último muy reducido); E flor y F androceo con largos estaminodios (aprox. 2x). G Diagrama floral de Malva con caliculo (ak). H Capullo ( I x ) , J flor abierta, en sección longitudinal (1,5x) con K estambres concrescentes en columna y estilos salientes por la parte superior (5x); L esquizocarpo de Malva sylvestrís (4x). M Flor y N cápsula dehiscente, con pelos seminales, de Gossypium herbaceum y G. vitifolium, respectivamente (3/4x). - A: según A.W. Eichler; B: según O.C. Berg y C.F. Schmidt; C, M, N: según R. von Wettstein; D-F: según G. Karsten; G: según F. Firbas; H: según H. Schenck; J-L: según H. Baillon. - ak caliculo, b profilo, e embrión, es endosperma, f pericarpo, s semilla, st pedículo.

raímente pantoporados c o n aguijones superficiales y las anteras bisporangiadas, pero apenas si se pueden separar de las bombacoideas. E l gineceo puede estar c o m p u e s t o p o r entre tres y c i n c o carpelos, o t a m b i é n hasta 5 0 ( f i g . 11 2 6 6 ) . En muchos representantes basales, e l f r u t o es una

cápsula p o l i s p e r m a o se d i v i d e en tantos mericarpos m o nospermos c o m o corresponde al n ú m e r o de carpelos. Tiene cápsulas el algodonero (Gossypium), cuyas formas de cultivo arbustivas o anuales se han originado por cruzamiento y poliploidía a partir de algunas especies tropicales y subtropicales asiá-

844

11 Sistemática y filogenia

ticas, africanas y americanas (p. ej., Gossypium arboreum y G. herbaceum: 2x, G. hirsutum: 4x). El algodón está formado por pelos unicelulares de la testa que pueden llegar a tener 60 milímetros de longitud. También alcanza gran importancia el aceite de las semillas para fabricar margarina. Poseen frutos esquizocárpicos las malvas (Malva), herbáceas y también oriundas de Europa central, así como las especies del género Althaea, que se conocen a través del malvavisco (A. officinalis), una antigua planta medicinal halófila. y la malva real (A. rosea), apreciada como ornamental.

Sapindales Anacardiaceae 75/600, pantropical. raramente zona templada; Biebersteiniaceae 1/4, Grecia hasta el O de Siberia, O de Tíbet: Burseraceae 16/600, pantropical: Kirkiaceae 2/6, África y Madagascar; Meliaceae 51/550. pantropical; Nitrariaccae 3/16. S de Europa hasta Asia, N de África, Australia, Norteamérica; Rutaceae 150/1500, cosmopolita: Sapindaceae 144/1630, pantropical. raramente zona templada; Simaroubaceae 24/150, pantropical

Las Sapindales son m a y o r i t a r i a m e n t e t r o p i c a l e s o s u b t r o p i c a l e s , leñosas y c o n las hojas pinnadas o d i v i d i d a s , en general sin estípulas. E l leño contiene a m e n u d o inclusiones silíceas. Las f l o res suelen ser pentámeras y de simetría r a d i a l y p r e s e n t a n m u c h a s veces u n d i s c o intraestaminal b i e n f o r m a d o que secreta néctar. En las rutáceas, simaroubáceas y mel i á c e a s se e n c u e n t r a n t r i t e r p e n o i d e s amargos y cavidades secretoras esquizolisógenas c o n aceites esenciales y resina. E l género más importante de las

Rutaceae es Citrus (fig. 11-267). Sus especies, unos arbolitos s e m p e r v i r e n tes, son oriundas del sur de A s i a y se cultivan actualmente numerosas formas en todos los países cálidos. Pertenecen a este género Citrus sinensis (naranjo), C. maxima (pampelmusa), C. paradisi (pomelo), C. limón (limonero), C. medica (cidro) y C. reticulata (mandarinero). Los frutos de Citrus son bayas. A m e n u d o puede verse c ó m o se ha m u l t i p l i c a d o el núm e r o de carpelos y a veces incluso el v e r t i c i l o carpelar. E l sarcocarpo lo c o n s t i t u y e n aquí p r o m i n e n c i a s repletas de

j u g o , que brotan en la cara interna del pericarpo y crecen hacia dentro de las cavidades (pulpa). Es a r b o r i f o r m e Phellodendron, de A s i a oriental, y f o r m a matas y sem¡arbustos

el díctamo (Dictamnus

albus),

planta centroeuropea ter-

m ó f i l a con flores ligeramente z i g o m o r f a s , y la ruda (Ruta graveolens; f i g . 11-267), planta m e d i t e r r á n e a de f l o r e s amarillentas. En las Simaroubaceae dominan los triterpenoides amargos y tienen importancia en farmacia la corteza de Quassia, Simarouba y Picrasma. Con frecuencia se cultiva el árbol de los dioses (Ailanlhus altissima), que es originario de Asia oriental y se ha asilvestrado también en partes de Europa. A esta familia pertenece también Leitneria, una especie anemófila y dioica procedente del SE de Norteamérica. Las Meliaceae proporcionan importantes maderas nobles de origen tropical (p. ej., la caoba). Las Anacardiaceae presentan conductos resiníferos (con especies que proporcionan, p. ej., Anacardium occidenlale: el anacardo o acajú. Pistacia: el pistacho y la almáciga, Rhus: colorantes y lacas, en algunas especies veneno por contacto. Mangifera indica: mango, importante frutal de los trópicos) y las Bursera ceae (con p. ej., Comnúphora: mirra, y Boswellia\ incienso). En las Sapindaceae tropicales, c o n flores de ordinario zig o m o r f a s y a m e n u d o unisexuales, se i n c l u y e n actualmente las hippocastanáceas y las aceráceas. U n o de los dos géneros de las antiguas Hippocastanaceae es Aesculus, con el

castaño de Indias (Aesculus hippocastanum),

propio de las

montañas de la península Balcánica y m u y c u l t i v a d o en otras partes. E l arce (Acer), con sus aprox. 110 especies, es uno de los dos géneros de las antiguas Aceraceae. En ellas es característico que se desprendan algunos estambres y que el gineceo, f o r m a d o p o r dos carpelos, se desarrolle dando lugar a u n esquizocarpo ( f i g . 11 -268). Las hojas, por lo c o m ú n palmatilobadas, son opuestas. El falso plátano (A. pseudoplatanus) se halla difundido principalmente en Europa central por el piso montano, mientras que el arce real (A. platanoides), de floración temprana, y el arce menor (A.

Fig. 11-267: Sapindales, Rutaceae. A Citrus sinensis, rama florífera (1/2x). B-D Ruta graveolens, rama florífera (1/2x), flor lateral tetrámera y diagrama de una flor apical pentámera con disco. - A-C: según G. Karsten; D: según A.W. Eichler. - d disco.

Astéridas

845

Fig. 11-268: Sapindales, Sapiridaceae, A-C Acer, A-B A. pseudoplatanus, diagrama floral (v. disco extraestaminal); flores 9 y c f (en sección longitudinal, aprox. 2x); C A. negundo, flores cf y 9 con involucro reducido y sin disco (aprox. 2x). - A: según A. W. Eichler; B, C: según G. Karsten y J. Graf. - d disco.

campestre) son propios de lugares bajos. En este género es interesante la tendencia a formar llores unisexuales y a veces muy reducidas en relación con la evolución de la polinización anemófila. El negundo (A. negundo), una especie norteamericana introducida en Europa, es dioico.

Fig. 11-269: Cornales, Comaceae. Cornus mas. A Ramita en flor, B ramita fructífera (1/2x); flor vista C de frente y D en sección longitudinal (aumentadas). - Según G. Karsten.

«Astéridas» Los representantes de las «astéridas» suelen tener flores pentámeras con el c á l i z y los pétalos concrescentes en general y a m e n u d o un solo v e r t i c i l o de estambres. El gineceo es la m a y o r í a de las veces c e n o c á r p i c o y el n ú m e r o de estambres p o r lo c o m ú n es r e d u c i d o . L o s p r i m o r d i o s sem i n a l e s sólo tienen un t e g u m e n t o , son tenuinucelados, y la f o r m a c i ó n de endosperma es celular. Las sustancias secundarias que se encuentran en ellas son c o n frecuencia iridoides, alcaloides esteroideos e i n d ó l i c o s , p o l i a c e t i l e nos y lactonas sesquiterpénicas. Cornales Comaceae 14/130, generalmente hemisferio norte templado, más raras en los trópicos o en el hemisferio sur; Grubbiaceae 1/3. S de África; Hydrangeaeceae 17/170. generalmente hemisferio norte de templado a subtropical; Hydrostachyaceae 1/20, Africa, Madagascar; Loasaceae 14/200, Norteamérica y Sudamérica, raramente Arabia, África

L a f a m i l i a de las C o r n a l e s poseen i r i d o i d e s , y sus flores, n o r m a l m e n t e tetrámeras, tienen a m e n u d o el c á l i z r e d u c i d o ; el gineceo suele ser i n f e r o o s e m i i n f e r o y cada c a r p e l o c o n t i e n e uno o dos p r i m o r d i o s seminales apicales; las flores t a m b i é n presentan un d i s c o intraestaminal.

Las Hydrangeaceae, con géneros tan cultivados como Hydrangea (hortensia, en la que las flores marginales de las inflorescencias son estériles y están provistas de pétalos agrandados) y Pliiladelphus (jeringuilla), poseen un ovario generalmente infero o semiínfero y un androceo de dos verticilos o dividido secundariamente. Las Loasaceae, emparentadas con ellas, (p. ej., Loasa), tienen pelos urticantes. Las C o m a c e a e suelen tener flores tetrámeras, sólo un vert i c i l o de estambres y un gineceo i n f e r o c o m p u e s t o p o r dos o tres estambres ( f i g . 11 - 2 6 9 ) . En E u r o p a central están re-

presentadas por el cornejo (Cornus

sanguínea),

arbusto

europeo de flores blancas, frecuente en los bosques p l a n i -

Fig. 11-270: Ericales, Primulaceae. A Diagrama floral de Prímula vulgaris-, sólo existe un verticilo de estambres, interno y epipétalo, el exterior es rudimentario (y no se ha dibujado). B Fruto casi maduro de P. elatíor, longitudinalmente, con cáliz, pericarpo, placenta central y semillas (1,5x). - A: según A.W. Eichler, B: según F. Firbas. - f pericarpo, k cáliz, p placenta central.

f o l i o s bien i l u m i n a d o s , y el c o r n e j o m a c h o (Cornus mas), que abre sus flores amarillas antes de la f o l i a c i ó n y produce drupas comestibles. C. suecica es una especie herbácea del A r t i c o con cuatro brácteas o h i p s o f i l o (pseudanto) que e n v u e l v e n a la densa inflorescencia. Las Hydrostachyaceae v i v e n en aguas corrientes y presentan una estructura vegetativa m u y m o d i f i c a d a y flores m u y reducidas, unisexuales y tal vez anemófilas. Las Ericales, que abarcan una amplia gama de f o r m a s , apenas si se pueden caracterizar m o r f o l ó g i c a m e n t e . A l g u n o s

846

11 Sistemática y filogenia

Ericales Actinidiaceae 3/30, Asia tropical y subtropical; Balsaminaceae 2/aprox. 800, generalmente Asia y África tropical, raramente zona templada; Clethraceae 1/65, trópicos del Viejo y Nuevo Mundo, menos en Á f r i ca; Cyrilliaceae 3/14, América: Diapensiaceae 6/18, hemisferio norte zona ártica a templada; Ebenaceae 5/450. pantropical; Ericaceae 130/2700, cosmopolita: Fouqueriaceae 1/11. zonas secas del SO de Norteamérica; Halesiaceae 1/5, E de Norteamérica, E de China; Lecythidaceae 20/400, pantropical; Marcgraviaceae 5/100, América tropical; Myrsinaceae 33/850, muy extendida en trópicos y subtrópicos, raramente zona templada; Pellicieraceae 1/1, América central y Sudamérica; Podostemaceae 35/200, pantropical; Polemoniaceae 16/320, en general zona templada. especialmente O de Norteamérica; Primulaceae 20/1000, generalmente hemisferio norte templado; Roridulaceae 1/2, S de África; Sapotaceae 53/1100, pantropical.

de sus representantes, p o r lo menos, de todas las f a m i l i a s estudiadas presentan, sin e m b a r g o , una m o r f o l o g í a característica de los dientes foliares: el n e r v i o f o l i a r se p r o l o n g a en el diente y el diente f o l i a r tiene a m e n u d o un c a p u c h ó n caedizo. En las ericáces, en vez de u n capuchón hay un pelo p l u r i celular y con f r e c u e n c i a glandular.

ericáceas. Este grupo se caracteriza porque, durante el desarrollo, las anteras griran de tal manera que el extremo anterior señala hacia abajo (fig. 11-271) y porque los estilos son huecos.

Las teofrastáceas, las primuláceas y las mirsináceas están bien caracterizadas c o m o g r u p o de parentesco por el hecho de tener una placenta central libre, a menudo esférica, y por carecer frecuentemente del v e r t i c i l o estaminal episépalo (fig. 11-270). A s í c o m o las leñosas Theophrastaceae tienen el v e r t i c i l o de estambres episépalo en f o r m a de estam i n o d i o s , en las primuláceas y en las Myrsinaceae falta por compelo. E n las Primulaceae, que son herbáceas, p. ej., la l i s i m a q u i a o hierba de la moneda

D e n t r o de las Ericaceae están incluidas actualmente las epacridáceas, las empetráceas, las piroláceas y las m o n o t r o -

(Lysimachia) y los murajes (Anagallis arvensis) presentan todavía tallo f o l i o so. Son en c a m b i o plantas arrosetadas

Cyclamen (ciclamen), con tubérculos hipocotíleos y u n m á x i m o de distribuc i ó n en la zona mediterránea-asiática sudoriental; Prímula (primavera), con llores heterostilas y distribución m u n d i a l , especialmente en las montañas, Soldanella, propia de los ventisqueros de las montañas europeas, y Anclrosace, con plantas en pulvínulos o almohadillas que se hallan en el piso nival. A l grupo central de las ericales pertenecen, entre otras, las actinidiáceas y las

El kiwi (Actinidia chinensis) pertenece a las Actinidiaceae, que tienen un androceo con frecuencia tetrámero. anteras poricidas y a veces tétradas polínicas.

páceas. Las ericáceas sensu stricto son leñosas; a m e n u d o son plantas semiarbustivas y c o n hojas xeromorfas, a men u d o m u y pequeñas, escuamiformes o aciculares y s e m p e r v i r e n t e s , a u n q u e también a veces se encuentran en esta f a m i l i a grandes árboles (p. ej.. algunas

Sarraceniaceae 3/15, de Norteamérica al N de Sudamérica; Styracaceae 9/145, América, cuenca mediterránea, SE de Asia; Symplocaceae 1/250, trópicos del Viejo y Nuevo Mundo, menos en África: Ternstroemiaceae 10/300, pantropical: Tetrameristaceae 2/2, Sudamérica, SE de Asia: Theaceae 16/300, muy extendida en trópicos y subtrópicos, raramente zona templada; Theophrastaceae 4/100. generalmente trópicos del Viejo Mundo; Tristichaceae 5/10. pantropical

especies de Rhododendron), con hojas normales. Desempeñan un importante papel en las landas subárticas y atlánticas, en las turberas y en los bosques de coniferas de suelo r i c o en h u m u s bruto, en la alta montaña cerca del l í m i t e de los bosques, en la maquia mediterránea y en los matorrales de la p r o v i n c i a sudafricana de E l Cabo. Gracias a su m i c o t r o f i a , son capaces de colonizar suelos extremadamente pobres en sustancias minerales. La corola suele ser concrescente (libre, p. ej., Ledum palustre), y los granos de polen suelen d i f u n d i r s e en f o r m a de tétradas (fig. 11 -271). En la m a y o r í a de los géneros, el ovario es supero y suele p r o d u c i r una cápsula l o c u l i c i d a y polisperma, c o m o

p. ej., en los rododendros (Rhododendron), Andrómeda, los brezos ( £ . tetralix,

atlántica, y E. carnea, especie propia de

las montañas), y en la brecina (Callana

vutgaris),

y sólo

raras veces el f r u t o es una baya o , c o m o en la gayuba

(Arctostaphylos

uva-ursi),

una drupa ( f i g . 11-271). En

a l g u n o s g é n e r o s , e l o v a r i o es i n f e r o y da l u g a r a una

baya (p. ej., Vaccinium myrtillus:

arándano, V. vitis-idaea:

Fig. 11-271: Ericales, Ericaceae. Diagramas florales de A Pyrola rotundifolia, B Vaccinium vitis-idaea. Estambres (en posición natural) de C Vaccinium myrtillus, D Andrómeda polifolia( 10x). E-J Arctostaphylos uva-ursi, E rama en flor; F flor en sección longitudinal; G tétrada polínica; H, J drupa en perspectiva y en sección transversal, con cinco huesos (F-J más o menos aumentados). - A, B: según A.W. Eichler; C, D: según F. Firbas; E-J; según O.C. Berg y C.F. Schmidt.

Euastéridas I

847

Los representantes de las Podostemaccae y las Tristichaceae, familia que se incluye con frecuencia entre las primeras, viven en aguas de corriente rápida con suelos pedregosos y se caracterizan por tener cuerpos vegetativos muy variables, a menudo semejantes a musgos y liqúenes, en general sin una división clara entre raíces, tallos y hojas.

«Euastéridas I» Las «euastéridas I » no contienen ácido elágico y a menudo muestran una s i m p e t a l i a tardía, es decir, el t u b o c o r a l i no c o m ú n se f o r m a después de que se hayan f o r m a d o las lacinias libres de la corola.

Fig. 11-272: Ericales, Theaceae. Camellia sinensis, A rama en flor (1/4x), B fruto, C semilla. - A - C : según G. Karsten.

arándano r o j o ) . L a d i s t r i b u c i ó n de las antiguas Epacridaceae está r e s t r i n g i d a e x c l u s i v a m e n t e al h e m i s f e r i o sur. Empetrum pertenece a las antiguas Empctraceae, c o n una d i f u s i ó n b i p o l a r y c o r o l a libre. D e n t r o de las ericáceas están las Pyrolaceae ( f i g . 11-271), que c o m p r e n d e n plantas herbáceas perennes, sempervirentes, c o m o , p. ej., el peral i t o (Pyrola), a m p l i a m e n t e e x t e n d i d o en los bosques de coniferas, y t a m b i é n las antiguas Monotropaceae, carentes de c l o r o f i l a y plenamente m i c ó t r o f a s , c o m o Monotropci

hypopitys. Las Theaceae probablemente están muy emparentadas con el grupo central de las ericales (excl. Ternstroemiaceae), con androceo polímero y centrífugo. Pertenecen a esta familia el árbol del té (Camellia sinensis; fig. 11-272) y la camelia (C. japónica). A las Lecythidaceae pertenecen árboles importantes de la pluvisilva especialmente en los Neotrópicos, a menudo con grandes pixidios muy lignificados. Un ejemplo es el castaño de Pará
Las Garryales son leñosas, en general (pero no en las oncotecáceas ni en las aucubáceas) anemófílas, con flores unisexuales de distribución dioica, frecuentemente tetrámeras. En el gineceo, que a menudo es unilocular. se encuentran uno o dos primordios seminales por carpelo de inserción apical. Aucuba japónica (Aucubaceae), de drupas rojo brillante, se cultiva en Europa central principalmente a través de una variedad variegada a causa de una infección vírica.

Garryales Aucubaceael/4. E de Asia: Eucommiaceae 1 /1, O de China: Garryaceae 1/13, O de Norteamérica, Grandes Antillas; Oncothecaceae 1/1, Nueva Caledonia

Las Gentianales poseen unos i r i d o i des especiales (seco-iridoides) y alcaloides i n d ó l i c o s derivados de ellos y s u e l e n tener e s t í p u l a s , que t a m b i é n pueden estar reducidas a cintas que se unen a las hojas, las cuales son opuestas; están provistas t a m b i é n de pelos glandulares, situados en las axilas de las hojas y a m e n u d o t a m b i é n en la cara interna del cáliz, haces conductores bicolaterales, una c o r o l a frecuentemente contorta en la yema, y presentan un endosperma c o n desarrollo nuclear.

Gentianales Apocynaceae incl. Asclepiadaceae 355/3700. mundial, principalmente trópicos y subtrópicos; Gelsemiaceae 2/11. trópicos del Viejo y del Nuevo Mundo; Gentianaceae 88/1500, cosmopolita; Loganiaceae 14/430, mundial, principalmente trópicos y subtrópicos; Rubiaceae 550/9000, cosmopolita)

A las Loganiaceae, en general leñosas y con ovario supero, pertenecen diversas plantas venenosas, como p. ej. las del género Strychnos (fig. 11-273). Muchas de sus especies proporcionan venenos para flechas (p. ej., el curare de Sudamérica), y de la semilla de Strychnos nia-vomica, la nuez vómica o matacán de la India, procedente de Asia, se obtiene el alcaloide indólico estricnina. Las Gentianaceae son p r i n c i p a l m e n t e herbáceas (fig. 112 7 3 ) , carecen de estípulas y poseen p r i n c i p i o s amargos m u y fuertes ( g e n c i o p i c r i n a ) ; a ellas pertenecen dos géne-

ros con muchas especies: Gentiana

y Gentianella,

repre-

sentados en zonas de g r a n a l t i t u d de las montañas del h e m i s f e r i o norte. Gentianella ha l l e g a d o t a m b i é n a los A n d e s y desde allí ha llegado a A u s t r a l i a y N u e v a Zelanda posiblemente p o r d i f u s i ó n a larga distancia. A otra línea de desarrollo de las gencianáceas, que se halla en zonas templadas y está t a m b i é n representada en los trópicos,

pertenecen los géneros Centaurium

(milamores) y Blacks-

tonia, el ú l t i m o de los cuales presenta u n n ú m e r o m ú l t i p l e de sépalos, carpelos y pétalos. Las Apocynaceae, entre las que se incluyen actualmente las asclepiadáceas, tienen tubos laticíferos continuos, látex y abundantes alcaloides, con frecuencia venenosos. Los ovarios presentan un fuerte incremento de las zonas superiores no concrescentes (fig. 11-274) y son, por tanto, casi coricárpicos. Por lo demás, los estilos y los estigmas se sueldan postgénitamente durante la floración en algunos taxones. Los frutos son en estos taxones también coricárpicos. En una parte de las apocináceas sensu stricto, las anteras son todavía libres y

848

11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-273: Gentianales. A-E Loganiaceae, Strychnos nux-vomica, A ramita en flor, B baya entera y C en sección transversal, D semilla en perspectiva y E en sección transversal (1/2x). F-H Gentianaceae, Gentiana lútea, F yema (con la corola girada; 1x); G flor (1 x), H ovario, en sección transversal (3x). - A-F: según G. Karsten; F-H: según Firbas.

Fig. 11 -274: Gentianales, Apocynaceae. A-D Asclepias syriaca, A flor con cáliz y corola, B diagrama floral (axila del profilo con rama lateral), C sección longitudinal de la flor con ovario, cabezuela del estigma, anteras, paracorola, polinios y pinzas, D dos polinios unidos mediante los translatores y las pinzas. E, F Strophanthus hispidus, E fruto, F semilla. - A, C, D: según A. Engler, B: según A.W. Eichler, E, F: según K. Schumann. - a anteras, c corola, f ovario, k cáliz, kk pinzas, n paracorola, nk cabezuela del estigma, p polinios, t translatores.

Euastéridas I

849

Fig. 11 -275: Gentianales, Rubiaceae. A, B Cinchona calisaya, A flor (4x) y B cápsula septicida que empieza a abrirse por la parte inferior (1x). C-F Coffea arabica, C ramitas en flor y con el fruto (3/8x); D flor, E drupa con parte de la pulpa suprimida, F semillas sin el endocarpo apergaminado y dentro de él (3/4x). G Flor de Galium odoratum, la aspérula olorosa (7x). H Diagrama floral de Sherardia arvensis. i Esquizocarpo carnoso de Rubia tinctoria (en sección longitudinal; 2,7x). - A, B, G, J: según H. Baillon; C-F: según G. Karsten; H: según A.W. Eichler.

los granos de polen están aislados. A las apocináceas sensu stricto pertenecen plantas leñosas como la adelfa (Nerium oleander)> de la región mediterránea, Strophanthus, de origen africano (con cárdenolidos, unos importantes glucósidos cardíacos y venenos de flechas), Rauvolfia (con el alcaloide indólico reserpina, un hipotensor) y distintas plantas productoras de caucho (p. ej., especies de los géneros africanos Funtumia y Landolphia y Hancornia, de Brasil). En Europa central crece Vinca minar, que es herbácea. En las antiguas Asclepiadaceae, las anteras se sueldan con la cabezuela estigmática y dan lugar a un ginostemio, y los granos de polen de una teca suelen agregarse formando polinios (fig. 11-274). De ordinario, cada dos polinios de anteras vecinas se unen por medio de estructuras estigmáticas no celulares formadas por la cabezuela del estigma («translatores» con «pinzas» y en forma de arco). En un surco de dichas pinzas quedan prendidos los insectos por la trompa o por las patas al buscar el néctar; al tirar de ellos para desasirse, sacan de las anteras los polinios y se los llevan a otras flores. Los apéndices situados en el dorso de los estambres pueden formar una paracorola. En Ceropegia se combina este tipo de polinización con la formación de flores a modo de trampas resbaladizas. Además de plantas leñosas, en este grupo también hay bejucos (p. ej., Marsdenia), que a veces han establecido una estrecha asociación con hormigas (p. ej., Dischidia), hierbas perennes (p. ej., el vencetósigo o hirundinaria, Vincetoxicum hirundinaria de Europa, y especies de Asclepias), así como plantas de tallo suculento (p. ej., las Stapelieae, con flores que atraen dípteros. difundidas sobre todo en las regiones áridas de Africa).

Las Rubiaceae tienen estípulas interpeciolares, haces leñosos colaterales y o v a r i o s ínferos ( f i g . 11-275). Los f r u tos pueden ser cápsulas con numerosos p r i m o r d i o s seminales o drupas y esquizocarpos. A esta familia, que tiene muchas especies en los trópicos especialmente y donde la mayoría son leñosas, pertenecen plantas importantes desde el punto de vista económico como la quina (Cinchona, quinina y otros alcaloides indólicos útiles para la fiebre) y los cafetos, originariamente paleotropicales ( C o f f e a , especialmente C . / i b é r i c a y C . arabica). Los «granos de café», dos semillas que se hallan en una drupa (fig. 11-275), están compuestos en su mayor parte por endosperma y contienen el derivado purínico cafeína, semejante a los alcaloides. Son dignos de mención por lo que respecta a la ecología, los epífitos Myrmecodia e Hydnophytum, en cuyos tubérculos viven hormigas, así como las especies de Psychotria y Pavería, también tropicales, que albergan a bacterios simbióticos en unas pequeñas protuberancias de las hojas. Es evidente que estas bacterias no fijan nitrógeno atmosférico y se ignora su función. En el género Galium (cuajaleche), p r i n c i p a l m e n t e herbáceo y p r o p i o de las regiones templadas, las estípulas son semejantes a las hojas y, j u n t o c o n ellas, f o r m a n verticilos de cuatro o más piezas. N o tienen alcaloides, y Galium odoratum (aspérula olorosa; f i g . 11 - 2 7 5 ) contiene c u m a r i na. Está emparentada c o n Galium la granza o r o y u e l a (Ru-

850

11 Sistemática y filogenia

Lamíales Acanthaceae 256/2770, mundial, zona tropical a cálido templada; Avicenniaceae 1/8, mundial. zona tropical a cálido templada; Bignoniaceae 113/800, mundial, zona tropical a subtropical; Buddlejaceae 4/100. zona tropical a cálido templada. principalmente en Asia; Byblidaceae 1/6, Australia, Nueva Guinea; Cyclocheilaceae 2/4, África; Gesneriaceae 126/2850, mundial, tropical; Lamiaceae 258/6970. cosmopolita; Lentibulariaceae 3/180. cosmopolita; Myoporaceae 4/210. principalmente hemisferio sur. sobre todo Australia; Oleaceae 29/600, cosmopolita; Orobanchaceae 60/1700, cosmopolita; Paulowniaceae 1/6, E de Asia; Pedal iaceae 18/90, mundial, zona tropical a subtropical; Phrymaceae 1/2, E de Asia, E de Norteamérica; Plantaginaceae

bia tinctoria), muy cultivada antiguamente c o m o tintórea. Las L a m í a l e s tienen hojas opuestas, pelos glandulares, en los que las células capitulares e n general sólo se o r i g i nan p o r d i v i s i o n e s anticlinales, y un androceo normalmente reducido a cuatro o dos carpelos. Excepto en las oleáceas (y tetracondráceas), en ellas se encuentran, c o m o carbohidratos de reserva, en lugar de a l m i d ó n otros o l i gosacáridos (p. e j „ estaquiosa) y flores z i g o m o r f a s . E l orden se caracteriza t a m b i é n p o r a l g u n o s c a r a c t e r e s q u í m i c o s , c o m o p. ej., determinados iridoides. Las Oleaceae, que es u n orden basal, tienen flores de simetría radiada y generalmente tetrámeras, c o n sólo dos estambres ( f i g . 11-276). E n esta f a m i l i a , los f r u t o s son m u y variados. L a

lila (Syringa

vulgaris),

del sudeste de

E u r o p a , posee c á p s u l a s . E l o l i v o

(Olea europaea),

árbol meditarráneo

notable por sus hojas sencillas, de un gris plateado, p r o d u c e drupas (las o l i vas o aceitunas) de p e r i c a r p o y endosp e r m a r i c o s e n aceite ( f i g . 11-276).

Los fresnos (Fraxinus),

que presentan

hojas pinnadas, tienen nueces m o n o s permas aladas. En Fraxinus se halla,

p. ej., el orno (F. ornus), submediterráneo, que tiene las flores olorosas, polinizadas por insectos y provistas de una c o r o l a blanca y p r o f u n d a m e n t e d i v i d i d a . E n c a m b i o , el f r e s n o c o m ú n (F. excelsior), árbol o r i g i n a r i o también de E u r o p a central, es a n e m ó f i l o , y sus flores, que aparecen antes que las hojas, carecen de perianto. Son arb u s t o s o r n a m e n t a l e s c o n o c i d o s de esta f a m i l i a Jasminum, Ligustrum y

114/2100. cosmopolita, generalmente zona templada; Schlegeliaceae 1/12. América tropical; Scrophulariaceae 24/1200, cosmopolita, especialmente en África; Stilbaceae 5/12, S de África; Tetrachondraceae 1/2, Nueva Zelanda, Sudamérica templada; Verbenaceae 36/1035, cosmopolita

Forsythia. D e t e r m i n a d o s análisis m o l e c u l a r e s han demostrado claramente que n o pueden seguir manteniéndose los l í m i t e s tradicionales entre f a m i l i a s dentro del á m b i t o de las la-

miáceas/verbenáceas y escrofulariáceas sensu lato. E n el pasado, las Lamiaceae ( = Labiatae) se d i t i n g u í a n de las verbenáceas (que presentan el estilo en el ápice del o v a r i o ) por la inserción del estilo, entre los carpelos, en la base del o v a r i o ( f i g . 11-277) y p o r tener clusas c o m o f r u tos, pero, en la actualidad, las lamiáceas tienen unos l í m i tes más a m p l i o s y presentan o v a r i o s de los dos tipos al habérsele i n c o r p o r a d o una g r a n parte de las verbenáceas. D e n t r o de sus nuevos límites, un rasgo c o m ú n a las lamiáceas es la p o s i c i ó n de los p r i m o r d i o s seminales cerca del margen de los carpelos, que están ligeramente enrollados (por participar en el falso septo, los p r i m o r d i o s semi-

aiiitmni/77

Fig. 11-276: Lamíales, Oleaceae. A Diagrama floral de Syringa vulgaris. B-D Olea europaea. B Ramita con el fruto (1/5x); C flor (aumentada); D fruto en sección longitudinal con el hueso visible (1x). E-G Fraxinus. E-F Flore? y nuez alada de F. ornus, especie entomófila (algo aumentadas); G flores hermafrodita y cf de F. excelsior, especie anemófila (aumentadas). - A, B: según F. Firbas; C, D: según G. Hegi; E, F: según G. Karsten; G: según G. Hempel y K.Wilhelm.

Euastéridas I

nales llegan a encontrarse sobre éstos). Las lamiáceas de esta nueva c l a s i f i c a c i ó n son arbóreas, arbustivas, semiarbustivas o herbáceas y tienen a m e n u d o tallos v i s i b l e m e n te cuadrangulares. Las hojas son opuestas, y las plantas despiden un o l o r a r o m á t i c o d e b i d o a que poseen aceites esenciales en pelos glandulosos. E l c á l i z es p e n t á m e r o , con los sépalos soldados (gamosépalo) y de simetría radiada o b i l a b i a d o . L a c o r o l a suele ser bilabiada y a m e n u d o tiene el l a b i o i n f e r i o r t r i p a r t i t o y el superior bipartito. De los cuatro estambres (pues falta el m e d i a n o ) c o n f r e cuencia dos son largos y dos, cortos. En la salvia (Salvia)

851

y en el r o m e r o (Rosmarinas) sólo se ha f o r m a d o el par abaxial, o sólo estos son fértiles. Del o v a r i o , bicarpelar p r o v i s t o de falso septo y dos p r i m o r d i o s seminales p o r carpelo, se o r i g i n a una drupa, una nuez tetrasperma o el f r u t o característico de las lamiáceas en su antigua c l a s i f i cación, que se d i v i d e en cuatro clusas monospermas. El contenido en esencias determina el empleo de distintas especies como condimento o como plantas medicinales (p. ej., la mejorana: Majorana hortensis; la albahaca: Ocimum basilicum; la ajedrea: Satureja hortensis; el espliego: Lavandula angustifolia; el romero: Rosmarinus officinalis\ la salvia: Salvia officiña lis: el tomillo:

Fig. 11 -277: Lamíales, Lamiaceae. A Sección longitudinal de la flor de Lamium álbum. B Ovario en el cáliz abierto de Galeopsis segetum (2x). C sección longitudinal a través de la base de la flor de Lamium maculatum con cáliz (k), corola (c), nectario (n), clusas con primordios seminales (kl) y estilo (g) (lOx). D Clusa madura de Lamium álbum en sección longitudinal (aumentada). - A: según R. Spohn; B: según H. Schenck; C: según F. Firbas, D: según H. Baillon. - c corola, g estilo, k cáliz, kl clusas, n nectario.

Fig. 11-278: Lamíales. A, B Scrophulariaceae. A Verbascum thapsus, B Scrophularia nodosa. C-E Orobanchaceae, C Pedicularis palustris, D Oro-

banche minor, un holoparásíto pardusco amarillento y desprovisto de clorofila, sobre Trifolium repens(2l3x). E Flor aislada (aumentada). - A, C: según H. Baillon; B: según F. Firbas, D, E: según G. Karsten.

852

11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-279: Lamíales, Plantaginaceae. A-D Digitalis purpurea, A, B flor vista oblicuamente y en sección longitudinal; aprox. 3/4x; C, D ovario en sección transversal y cápsula con dehiscencia septicida y en parte dorsicida; aprox. 1x. E Verónica teucrium, desde arriba y por detrás (1,5x). F Antirrhinum majus (1x), G Linaria vulgaris( 1,5x). H - M Cailitriche stagnalis, flor H masculina y K femenina con profilos (aumentadas): J, L diagramas florales; M fruto en sección transversal ( a u m e n t a d o ) . - A , E-G: según F. Firbas; B: según H. Baillon; C, D: según G. Karsten, H, J, M: según el SyllabusóeA. Engler; K, L: según A.W. Eichler.

Thymus vulgaris-, la melisa: Melissa officinaUs; la menta, p. ej., la menta piperita: M. piperata x M. spicata). Otros géneros presentes en Europa son Ajuga (búgula), Galeopsis, Glechoma (hiedra terrestre), Lamium (ortiga muerta), Slachys (ortiga hedionda) y Teucrium.

fulariáceas que parasitan las raíces se han i n c l u i d o en las Orobanchaceae ( f i g . 11-278). Son hemiparásitos verdes,

Las Verbenaceae sensu stricto tienen inflorescencias racemosas, espiciformes o capiliformes, primordios seminales que se encuentran en el margen de los carpelos y vistosos estilos que se hallan en el ápice del ovario y tienen un estigma bipartito; a ellas pertenece la verbena (Verbena officinalis). En el grupo de parentesco de las lamiáceas y las verbenáceas están integradas también las Bignoniaceae, una familia tropical con representantes leñosos (a ella pertenecen plantas ornamentales como la Catalpa y el bejuco Campsis), así como las Acanthaceae, en su mayoría tropicales y herbáceas.

nal - p . ej., Verónica, Digitalis

Las Scrophulariaceae presentan en la actualidad unos límites totalmente d i s t i n t o s a los que tenían antes. Los l í m i tes de la f a m i l i a n o son t o d a v í a d e f i n i t i v a m e n t e claros, y las f a m i l i a s que aquí se presentan apenas se entienden por los caracteres m o r f o l ó g i c o s . En las escrofulariáceas sensu stricto sólo están i n c l u i d o s los géneros en los que el e x t r e m o i n f e r i o r del saco p o l í n i c o no es sagitado. En esta fam i l i a ( f i g . 11-278) se encuentran, p. ej., Verbascum (gord o l o b o ) , c o n f l o r e s de s i m e t r í a c a s i r a d i a d a y c i n c o carpelos, y Scrophularia (hierba de lamparones), en la que el carpelo m e d i a n o resulta r e c o n o c i b l e c o m o e s t a m i n o d i o . Estrechamente relacionadas c o n las escrofulariáceas en esta n u e v a c l a s i f i c a c i ó n están las B u d d l e j a c e a e , c o n

Buddleja

davidii,

con frecuencia ruderal en Europa cen-

tral. Todos los hemiparásitos y holoparásitos de las escro-

p. ej., Pedicularis, Euphrasia, Rhinarithus y Melampyrum, y holoparásitos, Lathraea y Orobanche. Una gran parte de las escrofulariáceas en su c l a s i f i c a c i ó n t r a d i c i o -

(dedalera), Antirrhinum

(boca de d r a g ó n ) - se agrupan c o n las antiguas Callitrichaceae (con la acuática Cailitriche, que tiene flores unisexuales compuestas p o r un estambre o por u n o v a r i o que da lugar a mericarpos fragmentables; fig. 11-279), las antiguas Hippuridaceae (con la corregüela hembra, Hippuris vulgaris, una planta palustre y acuática), las antiguas Globulariaceae ( c o n Globularia, de flores en cabezuelas y frutos en nuez) y c o n las Plantaginaceae (con el llantén, Plantago, y géneros emparentados) ( f i g . 11-279). Dentro de las plantagináceas (a veces denominadas también veronicáceas), en esta c l a s i f i c a c i ó n tan a m p l i a d a , la base de la antera tiene una f o r m a más o menos sagitada. De las es-

crofulariáceas sensu lato, c o m o familia diferenciada, se c u l t i v a n c o n f r e c u e n c i a c o m o o r n a m e n t a l e s el género Paulownia y a veces las caiceolariáceas. Las Gesneriaceae tienen un o v a r i o sólo loculado a veces y de placentación parietal; pertenecen a esta f a m i l i a , p. ej., las especies de Streptocarpus, que f o r m a n un c o t i l e d ó n g i g a n t e , los géneros r e l i c t u a l e s m e d i t e r r á n e o - m o n t a n o s

Ramonda. Jankea y Haberlea, así como la especie ornamental Saintpaulia ionantha, del E de Á f r i c a . En la familia se encuentran muchas plantas epífitas y o r n i t ó f i l a s . Las Lentibulariaceae, que son carnívoras (con la terrestre Pin-

Euastéridas I

853

Fig. 11-280: Solanales, Solanaceae. A Atropa bella-donna, sistema simpódico de ramas con flores y bayas (1/2x). B-D Hyoscyamus, B diagrama floral de H. albus, C flor y D pixidio de H. niger(e\ cáliz separado en parte; aprox. 1x). Datura stramonium, E diagrama floral y F cápsula aculeolada (aprox. 1x). Nicotiana tabacum, G flor (1x) y H cápsula joven en sección longitudinal y transversal ( 2 x ) . - A , F-H: según G. Karsten; B, E: según A.W. Eichler; CD: según G. Beck-Mannagetta.

854

11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-281: Solanales, Convolvulaceae. A Calystegia sepium, rama en flor y con el fruto (1/3x), B Convolvulus arvensis, flor en sección longitudinal (1,5x), C diagrama floral (con profilos); D-G Cuscuta europaea, D rama afila con haustorios y acérvulo (1,5x), E-G flores y fruto joven, completo y en sección longitudinal (20x). - A: según F. Firbas; B: según J. Graf; C: según A.W. Eichler; D-G: según G. Dahlgren.

guieula

y Utricularia,

que es acuática y atrapa pequeños

a n i m a l e s acuáticos c o n las trampas suctoras de las hojas), tienen o v a r i o s c o n placenta c e n t r a l . E n esta f a m i l i a se encuentra Genlisea, que crece en S u d a m é r i c a y en Á f r i c a t r o p i c a l y en la que se ha d e m o s t r a d o r e c i e n t e m e n t e la a t r a c c i ó n q u i m o t á c t i c a y la c a p t u r a de p r o t o z o o s m e diante hojas subterráneas m u y m o d i f i c a d a s . A las Peda liaceae, c o n f r u t o s a veces m u y especializados, pertene-

ce el sésamo o ajonjolí, Sesamum indicum,

una planta

oleífera. Las Solanales tienen alcaloides esteroideos y tropánicos importantes desde el p u n t o de vista f a r m a c é u t i c o , h o jas alternas, enteras y sin estípulas y flores de simetría radiada c o n la c o r o la p l e g a d a l o n g i t u d i n a l m e n t e en la yema. A d e m á s se caracterizan a veces p o r tener haces conductores bicolaterales. E n las Solanaceae, importantes desde el p u n t o de vista e c o n ó m i c o , la estructura de los vástagos es a m e n u d o d i f í c i l de interpretar d e b i d o a la existencia de fenómenos de concrescencia y desplazamiento de tallos y hojas. Las flores se agrupan frecuentemente en c i n c i n o s ; los o v a r i o s , generalmente bicarpelares, se suelen disponer o b l i c u a m e n t e ( f i g . 11-280) y los numerosos p r i m o r d i o s seminales se f o r m a n sobre gruesas placentas.

Solanales Convolvulaceae 55/930, cosmopolita; Hydroleaceae 1/11. paniropical; Montiniaceae 2/4. África, Madagascar; Solanaceae 147/2900. cosmopolita; Sphenocleaceae 1/2. pantropical

Se encuentran cápsulas, p. ej., en el tabaco: Nicotiana tabacum, alotetraploide originado tal vez en Sudamérica a partir de las especies silvestres diploides N. sylvestris y posiblemente N. tomentosiformis. También tienen cápsulas las plantas del género suda-

mericano Petunia, apreciadas como ornamentales, así como el beleño (Hyoscyamus) y el estramonio (Datura). Las bayas caracterizan, p. ej., al género Solanum. que incluye gran número de especies, entre ellas la patata (S. tuberosum), alotetraploide, traída a Europa en el siglo x v i desde Sudamérica andina. La berenjena (S. melongena), originaria del Viejo Mundo, y el tomate (S. lycopersicum), originario del Nuevo, pertenecen también al género Solanum. También tienen bayas el pimiento (Capsicum annuum), oriundo de América tropical, y la belladona (Atropa bella-donna). Alcanzan sobre todo importancia farmacéutica las drogas que contienen alcaloides tropánicos (hiosciamina, atropina, belladonina, escopolamina, etc.). Las C o n v o l v u l a c e a e son c o n f r e c u e n c i a plantas v o l u b l e s ( f i g . 11-281), c o n c o r o l a de o r d i n a r i o i n f u n d i b u l i f o r m e y r e t o r c i d a en la y e m a , c o m o p. ej., la correhuela (Con-

volvulus

arvensis)

y la correhuela mayor (Calystegia

sepium), y una cápsula g e n e r a l m e n t e tetrasperma. U n a planta i m p o r t a n t e y de o r i g e n n e o t r o p i c a l es la batata

(Ipomoea

batatas),

con tubérculos ricos en almidón. Se

i n c l u y e n e n las c o n v o l v u l á c e a s las Cuscutaceae (Cuscutáceas), c o n un solo género (Cuscuta). S o n parásitos de diversos t r a q u e ó f i t o s no t i e n e n ni raíces ni hojas y carecen más o menos de c l o r o f i l a . Las f a m i l i a s de relaciones p o c o claras d e n t r o de las euast é r i d a s 1 s o n las B o r a g i n a c e a e i n c l . H y d r o p h y l l a c e a e ( 1 1 7 / 2 4 0 0 , c o s m o p o l i t a ) , las P l o c o s p e r m a t a c e a e ( 1 / 1 , A m é r i c a c e n t r a l ) y las Vahliaceae ( 1 / 5 , Á f r i c a hasta la I n d i a ) . Las B o r a g i n a c e a e están i n c l u i d a s a veces en las Solanales. En esta f a m i l i a , las a n t i g u a s H y d r o p h y l l a ceae, i n c l u i d a s en ella, t i e n e n cápsulas (p. ej., Phacelia, una planta c u l t i v a d a de o r i g e n n o r t e a m e r i c a n o fuente de

Euastéridas II

855

Fig. 11-282: Boraginaceae. A Djagrama floral de Anchusa officinalis. Symphytum officinaie, B flor en sección longitudinal, con escamas en la garganta (s) (aprox. 3x) y C inflorescencia: doble cincino (los números indican el orden en que van abriéndose las flores; aprox. 1x); D-F formación progresiva de la dusa: estructura primitiva del ovario (D Baurreria) y estructura derivada (E Anchusa, F Onosma). G Clusa de Onosma visianii, en sección longitudinal ( 8 x ) . - A : según A.W. Eichler; B: según H. Baillon; C, G: según R. von Wettstein; D, E: según el Syllabusde Engler; F: según F. Firbas.

alimento para las abejas), y las boragináceas sensu stricto tienen clusas ( f i g . 11-282). A m b a s presentan plantas herbáceas sobre t o d o , c o n hojas alternas, s i m p l e s y f r e cuentemente cubiertas de cerdas ásperas. Sus f l o r e s se d i s p o n e n c o n f r e c u e n c i a en l l a m a t i v o s c i n c i n o s dobles y p o r lo c o m ú n son radiadas. A veces (p. ej.. Echium: v ¡ boreras) son l i g e r a m e n t e z i g o m o r f a s . En las b o r a g i n á ceas sensu stricto, la c o r o l a a m e n u d o presenta c i n c o « e s c a m i t a s » que s o n a p é n d i c e s h u e c o s ( f o r n í c u l o s ) , c o m o a b o l l a d u r a s , d i r i g i d o s hacia d e n t r o ( f i g . 11-282) y que r e d u c e n el paso hacia el i n t e r i o r d e l t u b o c o r a l i n o . E l o v a r i o es bicarpelar. pasa a tener c u a t r o l ó c u l o s p o r f o r m a c i ó n de falsos tabiques y da l u g a r a c u a t r o clusas m o nospermas. Éstas se d i s t i n g u e n de las clusas de las lamiáceas, que son semejantes, p o r q u e el m i c r ó p i l o de los p r i m o r d i o s s e m i n a l e s y, p o r c o n s i g u i e n t e , la r a d í c u l a t a m b i é n , se h a l l a n o r i e n t a d o s hacia arriba. Representantes europeos c o n o c i d o s de esta f a m i l i a son la p u l m o n a r i a (Pulmonaria), el nomeolvides (Mvosotis), la consuelda (Symphytum), la lengua de buey (Anchusa) y la borraja (Borago). E n los t r ó p i c o s , la f a m i l i a cuenta t a m b i é n c o n representantes arbóreos.

«Euastéridas II» Las «euastéridas I I » presentan s i m p e t a l i a temprana, es decir, se puede ver el tubo c o r a l i n o antes de que se f o r m e n los l ó b u l o s de la corola.

Las A q u i f o l i a l e s tienen hojas alternas Aquifoliales c o n estípulas m u y pequeñas y m á r g e Aquifoliaceae 2/500, irrenes g e n e r a l m e n t e dentados. Las f l o gularmente cosmopolita; res, p o r lo c o m ú n pequeñas, dan lugar Helwingiaceae 1/5, Himalaya hasta Japón; Phylloa una d r u p a c o n endosperma v o l u m i nomaceae 1/4, América noso y e m b r i o n e s m u y pequeños. Las central a Sudamérica. A q u i f o l i a c e a e . p r i n c i p a l m e n t e c o n el g r a n g é n e r o I l e x ( a p r o x . 5 0 0 especies), tienen c o r o l a s l i g e r a m e n t e simpétalas y gineceos tetracarpelares ( f i g . 11-283). U n representante europeo

de lle.x es el acebo (I. aquifolium),

arbusto o árbol sem-

p e r v i r e n t e m e d i t e r r á n e o - a t l á n t i c o , c o n drupas rojas. C o n las hojas de la hierba mate o té de los jesuítas, / . para-

guariensis,

de A m é r i c a del Sur, se

hace e l m a t e . Se e n c u e n t r a n f l o r e s epífilas en las H e l w i n g i a c e a e y en las Phyllonomaceae. Las apiáceas, las araliáceas y las p i tosporáceas. las f a m i l i a s más grandes de las Apiales. poseen a m e n u d o aceites esenciales en conductos excretores esquizógenos. E l h i d r a t o de carbono que se encuentra con frecuencia es la h e m i c e l u l o s a . E n t o d o el o r d e n , las hojas son alternas y presentan nervadura palmada. Las flores, que suelen ser pequeñas, tienen simetría radiada y son pentámeras. Las Pittosporaceae tienen hojas s i m ples y o v a r i o supero. E n las araliáceas

Apiales Apiaceae 440/3500, cosmopolita. generalmente zona norte, templada: Araliaceae 47/1320, mundial, tropical a subtropical, raramente zona templada: Aralidiaceae 1/1, SE de Asia: Griseliniaceae 1/7. Sudamérica templada, Nueva Zelanda: Melanophyllaceae 1/8. Madagascar: Pittosporaceae 9/300. Viejo Mundo, zona tropical a cálido templada, principalmente Australia: Torricelliaceae 1/2, E de Asia

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-283: Aquifoliales, Aquifoliaceae. Ilex aquifolium, A diagrama floral, B rama con frutos, C flor 9 y D flor c f . - A: según A.W. Eichler, B-D: R. Spohn.

y las apiáceas, que p o s i b l e m e n t e sería m e j o r tratar c o m o una única f a m i l i a , las hojas son de lobuladas a pinnadas, las inflorescencias son u m b e l i f o r m e s y en los o v a r i o s , que son inferas, se desarrolla n o r m a l m e n t e por l ó c u l o un p r i m o r d i o seminal, que es péndulo. E n las Araliaceae, pred o m i n a n t e m e n t e leñosas, el o v a r i o está c o m p u e s t o p o r dos a c i n c o carpelos ( f i g . 11-284). Las drupas que se o r i ginan de ellos carecen de conductos oleíferos. Entre las

araliáceas se encuentra la hiedra (Hederá

helix),

que es

sempervirente y heterófila y t a m b i é n o r i g i n a r i a de Europa central. Las flores de la hiedra son polinizadas en o t o ñ o por moscas y avispas y los f r u t o s m a d u r a n en la p r i m a v e ra siguiente. Las Apiaceae ( = U m b e l i f e r a e , umbelíferas) c o m p r e n d e n casi e x c l u s i v a m e n t e plantas herbáceas. E l g i neceo es bicarpelar y produce u n esquizocarpo c o n c o n ductos oleíferos esquizógenos. Las apiáceas presentan u n hábito o porte característico ( f i g . 11-284). Sus tallos, con nudos l l a m a t i v o s y entrenudos huecos, tienen las hojas alternas, casi siempre d i v i d i d a s , y d i s p o n e n de una vaina ensanchada que abraza el t a l l o . C o m o i n f l o r e s c e n c i a ( f i g . 11-284) p r e d o m i n a la u m b e l a c o m p u e s t a ( u m b e l a c o n u m b é l u l a s ) , cuyas brácteas tectrices se agrupan c o n el f i n de c o n s t i t u i r el « i n v o l u c r o » y los « i n v o l u c e l o s » . Las flores son pequeñas, en general blancas, más raramente rosas o amarillas, pentámeras, a e x c e p c i ó n del gineceo, pero el c á l i z está casi siempre m u y reducido. L o s pétalos poseen con frecuencia una punta encorvada hacia el centro de la f l o r y son aparentemente libres. E l gineceo presenta u n eng r a s a m i e n t o en el ápice del e s t i l o ( e s t i l o p o d i o ) , que hace las f u n c i o n e s de un nectario ( f i g . 11 - 2 8 4 ) . En cada l ó c u l o del o v a r i o cuelga del falso septo u n p r i m o r d i o s e m i n a l anátropo. O t r o p r i m o r d i o seminal aborta precozmente. L a s e m i l l a contiene u n d i m i n u t o e m b r i ó n a l o j a d o en un endosperma considerablemente desarrollado, r i c o en grasas y proteínas. Su testa se suelda c o n el pericarpo f o r m a n d o u n esquizocarpo seco, que f i n a l m e n t e se d i v i d e por el tabique c o m ú n en dos m e r i c a r p o s m o n o s p e r m o s . A l p r i n c i -

p i o c u e l g a n estos de un c a r p ó f o r o , del cual f i n a l m e n t e acaban desprendiéndose ( f i g . 11-284). Por simplificación o reducción se han producido en unas pocas apiáceas hojas indivisas, como, p. ej., en las especies del género Bupleurum o en Hydrocotyle vulgaris, de hojas peltadas. Las flores de varios géneros, p. ej., las de los Herácleüm, se vuelven zigomorfas porque se agrandan los pétalos que están dirigidos hacia el exterior. En algunos géneros, el efecto óptico de la inflorescencia queda realzado todavía más por medio de hipsofilos coloridos, como, p. ej., por el blanco involucro de las umbelas de Astrantia o por los involucelos amarillos de Bupleurum. Dípteros, coleópteros y otros insectos de trompa corta son los polinizadores principales de estas plantas, que casi siempre son proterandras. Las umbelíferas se hallan difundidas especialmente en las regiones extratropicales del hemisferio norte con una gran cantidad de especies esteparias, palustres, pratícolas y nemorales. Particularmente en las estepas de Asia central se crían umbelíferas vivaces gigantescas, de varios metros de altura (p. ej.. Férula) y plantas pulviniformes en el Ártico. A causa de su elevado contenido en aceites esenciales, muchas de estas plantas se emplean como especias y como plantas medicinales, y también como verdura. Se usan los frutos, las hojas y las raíces. Ejemplos de ellas son la alcaravea (Carum carvi), el anís o matalahúva (Pimpinella anisum), el coriandro (Coriandrum sativum), el eneldo (Anethum graveolens), el levístico (LevistiDipsacales cum officinale), el hinojo (Foeniculum vulgaAdoxaceae 5/160. here), el perejil (Petroselinum crispum), la zanamisferio norte templahoria (Daucus carola), la chirivía (Pastinaca do; Caprifoliaceae sativa) y el apio (Apium graveolens). Son 5/210. generalmente hemuy venenosas, p. ej., la cicuta (Cónium mamisferio norte templaculatura), y la cicuta de agua (Cicuta virosa). do; Diervilleaceae 2/22. Las Dipsacales, extendidas sobre todo p o r la parte t e m p l a d a del h e m i s f e r i o n o r t e , presentan s e c o i r i d i o i d e s , h o j a s opuestas, d i v i d i d a s o, c o m o m í n i m o , dentadas, inflorescencias c i m o s a s , c o r o l a c o n nectarios compuestos por pelos unicelulares, ovarios generalmente ínferos con sólo unos pocos p r i m o r d i o s se-

Norteamérica. E de Asia; Dipsacaceae 11/290. Eurasia, África; Linnaeaceae 5/36, hemisferio norte boreal. Asia, México; Morinaceae 2/13, Eurasia; Valerianaceae 12/400, hemisferio norte. Andes

Euastéridas II

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Fig. 11-284: Apiales, Araliaceae. A-C Hederá helix, A flor (aprox. 4x), B diagrama floral y C fruto (baya, aprox. 2x). D-L Apiaceae. D Flor (Ammi majus; d, disco; g estilo; f ovario) y E diagrama floral (Láser trilobum). F-J Conium maculatum, F vástago (1/2x), G umbélula, H flor (en sección longitudinal, con dos primordios seminales péndulos) y J fruto (en visión de conjunto) (todos aumentados). K, L Esquizocarpo de Carum carvi, en perspectiva y en sección longitudinal (10x) y transversal (25x), con carpóforo (k), pericarpo (fw), costillas principales con haces conductores (h), valéculas con los conductos secretores debajo de ellas (sg), testa (s), endosperma (es) y embrión (e). - A y C: según G. Hegi; B: según A.W. Eichler; D: según Thellung; E: según F. Noli y H.A. Froebe, modificado; F, G, J: según G. Karsten; H: según A. Tschirch y 0 . Oesterle; K, L: según O.C. Berg y C.F. Schmidt, algo modificado. - d disco, e embrión, es endosperma, f ovario, f w pericarpo, g estilo, h costillas principales, k carpóforo, s testa, sg conductos secretores.

mínales y a m e n u d o l ó c u l o s estériles y d e s a r r o l l o celular del endosperma.

cúbicas. La pertenencia de las adoxáceas a las dipsacáceas es discutible.

Las A d o x a c e a e , c o n flores radiadas y drupas, están representadas en E u r o p a central p o r el saúco ( S a m b u c u s , f i g . 11-285), leñoso y de hojas pinnadas, el m u n d i l l o (Viburnum), t a m b i é n leñoso, pero de hojas simples, y la hierba

Se encuentran flores z i g o m o r f a s y bayas o nueces en las c a p r i f o l i á c e a s , las valerianáceas y las dipsacáceas. Las

del almizcle (Adoxa moschatellina),

que es herbácea.

Así como los dos primeros géneros, que fueron tratados anteriormente como caprifoliáceas, están provistos de tirsos a modo de sombrillas - e n este caso, p. ej., en Viburnum opulus, las flores marginales son estériles y su tamaño ha aumentado notablemente debido a que funcionan como reclamo-, Adoxa moschatellina liene de cinco a siete flores dispuestas en cabezuelas casi

Caprifoliaceae sensu stricto tienen bayas o cápsulas. Lonicera, con las flores dispuestas por parejas y ovarios parc i a l m e n t e concrescentes, c o m p r e n d e arbustos y plantas trepadoras europeas c o m o la madreselva, L. caprifoliunr, el género Symphoricarpos está representado por S. albus, de bayas blancas. Las Valerianaceae tienen flores ligeramente z i g o m o r f a s , c o n la c o r o l a por lo c o m ú n pentámera, a m e n u d o espolonada y provista de uno a cuatro estambres. Del o v a r i o trilocular, que sólo cuenta con un l ó c u l o

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-285: Dipsacales, Adoxaceae. A, C, D Sambucus ebulus, A flor (aprox. 10x), C drupa en sección longitudinal (aprox. 5x), D diagrama floral; B 5. nigra, flor en sección longitudinal (aprox. 10x). E-H Valeríanaceae, Valeriana officinalis, E flor (aprox. lOx), F diagrama floral; G Valeriana tripteris, fruto con vilano (aprox. 3x); H Centranthus ruber, flor (aprox. 10x). J-L Dipsacaceae, Scabiosa columbaria, J glomérulo de flores en sección longitudinal (aumentado) y K fruto con el calículo y el cáliz (aumentado); L Dipsacus pilosus, diagrama floral. - A: según J. Graf; B: según G. Dunzinger; D, F, L: según A.W. Eichler; E, G, H: según F. Weberling; J-K: según G. Hegi. - ak calículo, k cáliz.

f é r t i l , se desarrolla una nuez. E l género Valeriana, presente t a m b i é n en E u r o p a central, es generalmente perenne, tiene tres estambres y, c u a n d o f r u c t i f i c a , desarrolla, a partir del c á l i z , una c o r o n a de pelos o v i l a n o ( f i g . 11-285).

En particular Valeriana

officinalis,

la valeriana, tiene

i m p o r t a n c i a farmacéutica c o m o fuente de sustancias tranquilizantes ( á c i d o v a l e r i á n i c o , valepotriatos, aceites esenciales). Diversas especies del género anual Valerianella se c o n s u m e n en ensalada. E n las Dipsacaceae, las flores se disponen en inflorescencias c a p i t u l i f o r m e s ( f i g . 11-285), cuyas flores marginales son a m e n u d o mayores que las restantes. E l o v a r i o es u n i l o c u l a r y m o n o s p e r m o y está rodeado p o r u n i n v o l u c r o de cuatro brácteas ( c a l í c u l o ; f i g . 11 -285). Son e j e m p l o s de géneros europeos de esta f a m i -

lia son, p. ej., Scabiosa, Knautia y Dipsacus. Los capítulos secos de la cardencha (Dipsacus fullonum), con sus brácteas duras y aguzadas, se han e m p l e a d o para cardar los paños de lana. A e x c e p c i ó n de las asteráceas, las campanuláceas y las meniantáceas, es evidente que las Asterales alcanzan su d i s t r i b u c i ó n m á x i m a e n el h e m i s f e r i o sur. Las asterales se caracterizan sobre t o d o (según la i n v e s t i g a c i ó n actual) p o r tener c o m o sustancia de reserva el p o l i s a c á r i d o i n u l i n a , que se c o m p o n e de unidades de fructosa (en lugar de alm i d ó n c o m p u e s t o p o r u n i d a d e s de g l u c o s a ) . A d e m á s , en este orden se encuentran casi siempre mecanismos de

presentación secundaria del p o l e n a través del estilo. Este se consigue de diferente manera: p o r una parte, mediante acumulación o aglutinación más o menos intensa en la zona de las anteras y, p o r otra, p o r m e d i o de d i versas estructuras estilares. Las Campanulaceae son plantas latic í f e r a s p r o v i s t a s h a b i t u a l m e n t e de o v a r i o i n f e r o c o n dos hasta c i n c o carpelos y placentación a x i l a r con n u m e r o s o s c a r p e l o s e n g e n e r a l ( f i g . 11286). L o s f r u t o s son cápsulas o bayas. E n la s u b f a m i l i a C a m p a n u l o i d e a e , las flores son radiadas y proterandras. En

Asterales Alseuosmiaceae 3/12. Pacífico sudoccidental: Argophyllaceae 1/1. Australia, Nueva Caledonia; Asteraceae 1530/22750, cosmopolita; Calyceraceae 6/55, América central a Sudamérica; Campanulaceae 90/2200, cosmopolita: Carpodetaceae 3/5, Nueva Guinea. Australia, Nueva Zelanda; Donatiaceae 1/2 Sudamérica, Nueva Zelanda, Tasmania: Goodeniaceae 11/400, hemisferio sur. generalmente Australia: Menyanthaceae 5/40, cosmopolita: Penlaphragmataceae 1/25, S a SE de Asia; Phellinaceae 1/11, Nueva Caledonia; Rousseaceae 1/1, Mauricio; Stylidiaceae 6/170, Australia, Nueva Zelanda. Sudamérica

Campanilla, antes de que se abran las flores, las anteras, que están aplicadas al estilo, v i e r t e n el polen sobre la parte e x t e r n a de d i c h o e s t i l o , que está p r o v i s t o de pelos germinales. Ya en la y e m a , el p o l e n es l i b e r a d o en la m i s m a base del estilo al invaginarse los p e l o s g e r m i n a l e s , y los c a r p e l o s se m a r c h i t a n . Después se abre la f l o r y f i n a l m e n t e las ramas estigmáticas ( f i g . 11-286). Los abundantes m i e m b r o s de la s u b f a m i l i a que poseen o v a r i o tri-

Euastéridas II

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Fig. 11-286: Asterales. A-D Campanulaceae. A Diagrama floral de Campanula sp. B-D Fases de desarrollo de la flor de Campanula rotundifolia (los pétalos delanteros han sido separados): los estambres sueltan el polen sobre el estilo (B) y se marchitan (C), en (D) el polen se ha desprendido y los estigmas se han abierto (1x). E-Q Asteraceae, E diagrama floral de una flor tubulosa con bráctea (escama receptacular, s) y vilano (p); F-G sección longitudinal de un capítulo de Matricaria recutita (brácteas involúcrales uniseríadas, receptáculo capitular hueco, lígulas reflejas, ausencia de escamas) y de Arctium lappa (brácteas involúcrales pluriseriadas y uncinadas, flores todas tubulosas con escamas intercaladas) (aumentado); H-J Arnica montana, K Chamaemelum nobile: flores líguladas y tubulosas (en perspectiva y en sección longitudinal, escamas - s - , aumentados); L androceo de Carduus crispus (10x). M Estilo (g) y estigma (n) de Achillea millefolium (aumentados). N - Q Frutos (aquenios) de N Hieracium villosum y O Lactuca virosa, con vilano de pelos, de P Bidens tripartitus con cerdas retrorsoaculeadas y de Q Helianthus annuus (en perspectiva y en sección longitudinal, con embrión), sin vilano. - A, E: según A.W. Eichler, modificado; B-D: según F.E. Clements y F.L. Long, algo simplificado; F-K, M: según O.C. Berg y C.F. Schmidt; L, N, O, Q: según H. Baillon; P: según F. Firbas. - g estilo, n estigma, p vilano, s escama receptacular.

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11 Sistemática y filogenia

carpelar suelen producir cápsulas, que, en el caso de Campanilla, suelen ser poricidas. En las flores de Pliyteuma, las lacinias c o r a l i n a s permanecen soldadas postgénitamente en el ápice. E n este género, las flores están reunidas en densas inflorescencias rodeadas en la base por un conj u n t o de brácteas involúcrales y recuerdan (p. ej., las inflorescencias del género Jasione) a los capítulos de las asteráceas. En la subfamilia de las Lobelioideae, en su mayoría tropicales, las flores son zigomorfas, el ovario generalmente bilocular y el polen vertido en el lubo de las anteras, que surge por concresceneia postgénita. es expulsado de allí por medio del estilo, que se va prolongando. Lobelia dortmanna, un representante de esta subfamilia que vive en zonas templadas, es una planta rara que se halla en lagunas oligotróficas, también en Europa central. Las Asteraceae ( = Compositae, compuestas), originarias posiblemente de Sudamérica, a excepción de la cuenca amazónica, es la f a m i l i a más grande de los antófitos y presenta m ú l t i p l e s rasgos característicos ( f i g . 11-286). En la base de la i n f l o r e s c e n c i a - e l c a p í t u l o - hay numerosas brácteas o h i p s o f i l o s , que constituyen el i n v o l u c r o . El receptáculo del capítulo es c ó n i c o o aplanado. A veces presenta todavía brácteas escamosas (páleas), que en otros casos están ausentes. En los capítulos puede haber flores tubulosas ( = flósculos) radiadas y pentámeras y flores liguladas z i g o m o r f a s c o n tres o c i n c o pétalos de la corola engrosados, o los dos tipos de flores pueden estar a la vez. E l cáliz se transforma en un c o n j u n t o de escamas, cerdas o pelos ( v i l a n o ) o se reduce por c o m p l e t o . Los c i n c o filamentos estaminales, libres, se insertan en la corola, pero sus anteras se sueldan entre sí y c o n s t i t u y e n un tubo en el que se vierte el polen. A l alargarse el estilo, el polen es arrastrado fuera del tubo de la antera bien por los ápices de las ramas del estigma, que están provistas de pelos, bien por un c o n j u n t o de pelos que f o r m a n una escobilla (escópula) y que se encuentran en la superficie externa de las ramas del estigma o del estilo. A c o n t i n u a c i ó n se separan los l ó b u l o s estigmáticos y la cara interna de los m i s m o s , la

que es receptiva, y entonces resulta accesible al polen. E l ovario es bicarpelar. pero u n i l o c u l a r y contiene tan sólo un p r i m o r d i o seminal anátropo en la base. E l fruto que se o r i gina de él es una nuez en la que el pericarpo está más o m e n o s í n t i m a m e n t e a p l i c a d o a la pared de la s e m i l l a (aquenio); el e m b r i ó n contiene proteínas y aceites. La familia está dividida actualmente en 17 tribus distribuidas en tres subfamilias. La subfamilia Barriadesioideae (sólo con las barnadesiáceas) se ha reconocido recientemente porque carece de una inversión en el genoma plastidial que se produce en las demás familias. En esta familia, las flores suelen tener simetría radiada. En la zigomorfia. las cuatro lacinias abaxiales de la corola se hallan frente a las cuatro adaxiales restantes. Las Cichorioideae, parafiléticas y divididas a veces en varias subfamilias, tienen capítulos sólo con flores liguladas o con flores tubulosas. Los capítulos con el mismo tipo de flores reciben el nombre de homógamos. Son homógamas las Mutisieae. las Cardueae, las Lactuceae, las Vernonieae, las Liabeae y las Arctoteae. Las Lactuceae (= Cichorieae) tienen látex y flores liguladas compuestas sólo por cinco lacinias corolinas. Son representantes de las Lactuceae. p. ej., Cichorium (con C. intybus: achicoria, y C. endivia: endivia). Scorzonera (escorzonera o salsifí negro), Taraxacum (diente de león), Hieracium (vellosilla), Crepis y Lactuca (L. sativa, la lechuga). Sólo presentan flores tubulosas con largas y estrechas lacinias las Cardueae. Representantes de éstas son los cardos de los géneros Cirsium y Carduus y Centaurea (p. ej., C. cyanus: aciano), en las que las flores tubulosas marginales son mayores y estériles. En la bardana (Arctium), las brácteas involúcrales, que son uncinadas, sirven para la diseminación epizoocórica. En Echinops, los capítulos son unifloros y se reúnen en capítulos esféricos de segundo orden. La agregación de capítulos en capítulos de segundo e incluso de tercer orden no es rara en esta familia. La alcachofa (Cynara scolymus), mediterránea, y el alazor o azafrán bastardo (Carthamus tinctorius, planta tintórea y oleífera) son plantas útiles pertenecientes a las Cardueae. La subfamilia Asteroideae, con las Inuleae. las Plucheae, las Gnaphalieae. las Calenduleae, las Astereae, las Anthemideae, las Senecioneae, las Helenieae, las 1 leliantheae y las Eupatorieae. suelen tener capítulos heterógamos con flores liguladas marginales zigomorfas. provistas de tres lacinias corolinas. y flores tubulosas centrales y de simetría radiada, así como también cavidades esquizógenas oleíferas con aceites esenciales. A las Astereae pertenecen, p. ej., los géneros

Fig. 11 -287: Asterales, Asteraceae. A Artemisia borealis, anemófila; porte (aprox. 3/4), capítulos sólo con flores tubulosas, las externas 9 (aumentado). B-C Fanerófitos rosulados del género Dendrosenecio en el piso trópico-alpino superior del E de África (aprox. 4 0 0 0 m): B D. johnstonii subsp. refractisquamatus en el Ruwenzori, donde abundan las precipitaciones, y C D. j. subsp. johnstonii, en el Kilimanjaro, donde se dan pocas. - A: de G. Hegi; B, C: de C. Puff.

O r i g e n y parentesco de los e s p e r m a t ó f i t o s

Aster y Bellis (margaritas) y a las Inuleae, p. ej., la altabaca (¡nula), europea. La flor de nieve o edelweiss (Leontopodium)% con brácteas lanosas y blancas, que envuelven varios capítulos, así como las siemprevivas (Helichrysum), con brácteas involúcrales membranosas, secas y coloreadas, son representantes de las Gnaphalieae. Muchas plantas medicinales y condimentarías con aceites esenciales y lactonas sesquiterpénicas amargas se encuentran entre las Anthemideae. Son ejemplos de este grupo la manzanilla (Matricaria recluita), la manzanilla romana (Chamaemelum nobile), la milenrama (Achillea millefolium agg.) y varias especies del género anemófilo Artemisia (el ajenjo, A. absinthium. y el estragón. A. dracunculus; fig. 11 -287). También los crisantemos (Dendranthema), unas plantas ornamentales, pertenecen a esta tribu. En las Senecioneae. las hojas involúcrales del capítulo están dispuestas en una o pocas filas. Representantes de esta tribu son, p. ej., la uña de asno (Tussilago farfaro), el gran género Senecio (aprox. 1250 especies), así como el género) Dendrosenecio, pequeños árboles rosulados de alta montaña de África oriental (fig. 11-287). La caléndula o maravilla (Caléndula), con frutos heterocárpicos y sin vilano, pertenece a las Calenduleae. Con frecuencia presentan hojas opuestas las Heliantheae, oriundas principalmente del Nuevo Mundo, con, p. ej., Bidens, Ga!insoga% originaria de Sudamérica, Dahlia (dalia), a menudo cultivada, y Helianthus (con H. annuus: girasol, H. tuberosus: aguaturma), las Helenieae (p. ej., la planta ornamental Tagetes) y las Eupatorieae, con el eupatorio, oriundo de Europa (Eupatorium cannabinum). Son parientes cercanos de las asteráceas las Goodeniaceae y las caliceráceas. En las flores solitarias de las goodeniáceas, el polen se vierte en un receptáculo formado por el estilo y debajo del estigma, que entonces se cierra casi por completo. A l crecer el estigma, el polen es expulsado de dicho receptáculo y es entonces accesible a los agentes polinizadores. En las Calyceraeeae, con las llores agrupadas en capítulos, el polen se deposita en el ápice del estilo y es presentado al crecer éste. Las Menyanthaceae, estrechamente emparentadas c o n las asteráceas, las caliceráceas y las goodeniáceas, tienen el o v a r i o supero y n o se da en ellas presentación secundaria del p o l e n . Pertenecen a esta f a m i l i a el t r é b o l a c u á t i c o

(Menyanthes trifoliata), foliadas, y Nymphoides

especie paludícola con hojas tripeí tata, pequeña planta de hojas

flotantes que recuerdan a las de los nenúfares ninfeas. Dentro de las euastéridas I I tienen relaciones poco claras las siguientes familias: Bruniaceae (12/78, S de África), Carlemanniaceae (1/6, S a E de Asia), Columelliaceae (2/9. Andes), Eremosynaceae (1/1, Australia), Escalloniaceae (7/90, SE de Australia, S de América), Icacinaceae (52/300), Polyosmaceae (1/60, Himalaya hasta Australia, Nueva Caledonia), Sphenostemonaceae (1/7, SE de Asia, Australia, Nueva Caledonia) y Tribelaceae (1/1, S de América templada). Las siguientes familias tienen relaciones desconocidas dentro de las eudicotiledóneas: Balanophoraceae (18/44, mundial, zona tropical y subtropical), Bonnetiaceae (3/22, SE de Asia, Caribe, S de América; antes Theaceae), Cardiopteridaceae (1/2, SE de Asia), Ctenolophonaceae (1/4, O de África, Malasia; antes Linaceae), Cynomoriaceae (1/2, islas Canarias hasta Mongolia), Cytinaceae (2/8, S de África, Madagascar, Mediterráneo, SO de Asia, América central; antes Ramesiaceae), Dipentodontaceae (1/1, S de China y Birmania), Elatinaceae (2/32, generalmente tropical), Geissolomataceae (1/1, S de Á f r i c a ) , Hoplestigmataceae (1/2, O de África), Kaliphoraceae (1/1, Madagascar), Lepidobotryaceae (1/1, África tropical; antes Oxalidaceae), Lissocarpaceae (1/2, S de América), Lophopyxidaceae (1/1, Pacífico; antes Celastraceae), Medusandraceae (1/2, O de África), Metteniusaceae (1/7, América central o Sudamérica; antes Icacinaceae), Mitrastemonaceae (1/2, Pacífico; antes Ramesiaceae), Paracryphiaceae (1/1, Nueva Caledonia), Pentaphylacaceae (1/1, SE de Asia), Peridiscaceae (2/2, América tropical), Plagiopteraceae (1/2, SE de Asia; antes Flacourtiaceae), Pottingeriaceae (1/2, India, Bimiania, Tailandia; antes Celastraceae), Sladeniaceae (1/1. SE de Asia;

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antes Theaceae), Strasburgeriaceae (1/1. Nueva Caledonia; antes Ochnaceae) y Tepuianthaceae (1/5, S de América). Es evidente que las Bonnetiaceae y las Elatinaceae parece que están estrechamente emparentadas con las clusiáceas, y es evidente que las Paracryphiaceae y las Strasburgeriaceae pertenecen a las «astéridas». Las estrasburgeriáceas, con una sola especie (Strasburgeria robusta), son originarias de Nueva Caledonia. Las Balanophoraceae y las Cynomoriaceae son parásitos radicales que carecen de clorofila y tienen un aspecto semejante al de los hongos con sus inflorescencias carnosas y provistas de flores muy pequeñas y densamente agrupadas. A las cinomoriáceas pertenece Cynomorium coccineum, que se encuentra asimismo en la zona mediterránea. Son también parásitas las Cytinaceae, con la especie mediterránea Cytinus y las Mitrastemonaceae. La dificultad que entraña la clasificación de las familias holoparásitas se debe a menudo a su marcada reducción morfológica y a la pérdida de muchos genes plastidiales, que sirven de marcadores para los análisis moleculares.

Origen y parentesco de los espermatófitos Las preguntas relativas al o r i g e n de los espermatófitos, las relaciones de parentesco entre los grupos de espermatófitos fósiles y recientes, así c o m o al o r i g e n de los antófitos y, por consiguiente, al o r i g e n de las flores, son d i f í c i l e s de contestar. E l m o t i v o p r i n c i p a l es que tenemos que recurrir m u c h o a los fósiles, pero la d o c u m e n t a c i ó n fósil referente a este desarrollo es m u y i n c o m p l e t a , y la interpretación de las estructruras fósiles plantea muchos problemas. Existen propuestas alternativas a las hipótesis que se ofrecen a continuación. Se puede partir de la idea de que los espermatófitos (Sperm a t o p h y t i n a ) . los helechos y afines ( P t e r i d o p s i d a i n c l . Psilotopsida) y los equisetos (Equisetopsida) proceden de un antepasado c o m ú n , que puede estar representado por el género Psilophyton, del D e v ó n i c o i n f e r i o r ( f i g . 11-288). Los l i c o p o d i ó p s i d o s ( L y c o p o d i o p s i d a ) son adelfotaxones o grupos hermanos de esta línea de desarrollo. La representación de P. dawsonii se caracterizaba por la ramificación, que era anisótoma, y los ejes, que estaban desnudos y tenían disposición alterna. Los ejes laterales estériles presentaban múltiples ramificaciones, sin que las terminales acabasen en un mismo plano, y los ejes fértiles eran numerosos esporangios dispuestos por parejas y provistos de cortos pedúnculos. Tanto los ejes estériles como los fértiles estaban enrollados en la zona apical. Los esporangios eran fusiformes y se abrían por una fisura longitudinal: las plantas eran isospóreas. En la línea de d e s a r r o l l o que c o n d u j o hasta los espermat ó f i t o s se llegó al desarrollo de un c á m b i u m b i f a c i a l y a la f o r m a c i ó n de f l o e m a secundario hacia fuera y de x i l e m a secundario con radios leñosos hacia dentro. Pueden considerarse representantes antiguos de esta línea de desarrollo

Tetraxylopteris

(fig. 11-288) y Archaeopteris

(fig. 11-288),

géneros del D e v ó n i c o m e d i o que pueden agruparse, j u n t o c o n otros muchos géneros, dentro de las muchas veces llamadas p r o g i m n o s p e r m a s . Tetraxylopteris, como representante de las aneurofitales (Aneurophytales), se distinguía de Psilophyton -además de por estar provisto de cámbium bifacial- por el hecho de que los ejes mostraban una ramificación decusada y los grupos de esporangios presenta ban una clara orientación adaxial. Archaeopteris, representante de las

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-288: Precursores de los espermatófitos. A Psilophyton (Devónico inferior), B Tetraxylopteris (Devónico medio), C Archaeopteris (Devónico medio; 1 hábito: árbol de aprox. 6 m de altura, 2 rama lateral con segmentos foliares vegetativos y esporangíferos, 3-6 estructuración aplanada laminar progresiva del segmento foliar en diferentes especies, 7 microsporangios y megasporangios, 8 micrósporas y megásporas). Tetraxylopteris y Archaeopteris representan a las llamadas progimnospermas. - A, B: R. Spohn; A: según M.P. Banks, S. Ledercq y F.M. Hueber, de P. Kenrick y P.R. Crane 1997; B: según P.M. Bonamo y H.P. Banks, de P. Kenrick y P.R. Crane; C: según C.B. Beck y C.A. Arnold, de W.N. Stewart.

Fig. 11-289: Origen de los primordios seminales. A-D De un sistema telomático, en parte vegetativo, en parte esporangifero, se diferencian una núcela fértil (oscuro) y una envoltura estéril: el tegumento (claro) (teoría telomática). E, F El tegumento del primordio seminal se origina ante la creciente esterilización y concrescencia de todos los megasporangios, a excepción de uno, que permanece fértil, en un sistema telomático sólo esporangifero (teoría neosinangial). - R. Spohn, A-D: según J. Walton, de H.N. Andrews; E, F: según P. Kenrick y P.R. Crane.

arqueopteridales (Archaeopteridales), tenía semejanzas con Tetraxylopteris en la zona de los esporangios y, por lo demás, era heterospóreo. En lo que respecta al plano vegetativo, estas plantas poseían troncos con un diámetro de hasta 1,5 m y una altura de hasta 20 m. El leño (descrito al principio como género Callixylon) presentaba un gran parecido con el leño de las coniferas, ya que poseía poros areolados en el xiiema secundario. Además, en algunas especies se habían formado órganos foliares planos con nervadura dicotómica.

Los espermatófitos, como línea monofilética de desarrollo, proceden de las progimnospermas y se originaron a principios del Devónico (hace unos 370 millones de años). El tegumento único de los recién surgidos primordios seminales probablemente se originó por la creciente esterilización y concrescencia de todos los megasporangios, a excepción de uno, que siguió siendo fértil (fig. 11-289).

Origen y parentesco de los espermatófitos

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Fig. 11-290: Representantes de las pteridospermas (= liginopteridósidos). A Hábito de Tetrastichia bupatides (1/3x). B, C Estructura del leño y de la hoja de Lyginopteris larischii. D, E Conjunto de microsporofilos de Crossotheca y sección longitudinal y transversal de uno de ellos (1,5x). Primordios seminales y tegumento de F Genomosperma kidstonii(1 1/2x) y G Calathospermum scoticum (3/4x). - A, F: según H.N. Andrews; B: según D.H. Scott; C: según H. Potonié; D, E: según M. Hirmer; G: según J. Walton.

De acuerdo con la disposición de los esporangios en los sistemas axiales sólo esporangíferos de Tetraxylopteris y Archaeopteris, esta nueva proposición (teoría sinangial) sobre el origen del tegumento parece más plausible que la concrescencia de un sistema axial mixto estéril/fértil sobre la existencia de un solo megasporangio postulada por la teoría telomática (fig. 11-289). Los primeros representantes de los espermatófiios, las también llamadas pteridospermas (Pteridospermae = Lyginopteridopsida). se han agrupado juntos, pero es evidente que constituyen grupos filogenéticos parafiléticos, a partir de los cuales surgieron las diferentes líneas de espermatófitos: tenían el porte de, p. ej., Tetrastichia (fig. 11-290) y la estructura del leño y de las hojas de. p. ej., Lyginopteris (fig. 11-290). Los microsporangios eran semejantes a los de, p. ej., Crossotheca (fig. 11-290), dispuestos en grupos radiales y a veces concrescentes. Los primordios seminales solían tener un tegumento lobulado en el ápice y se hallaban aislados (p. ej., Genomosperma) o en grupos (p. ej., Calathospermum) en una envoltura especial lobulada, que recibe el nombre de cúpula (fig. 11-290).

El análisis de las relaciones de parentesco entre los grupos recientes de espermatófitos (coniferópsidos, cicadópsidos, gnetópsidos y magnoliópsidos) lleva a resultados muy diversos según si se utilizan los caracteres m o r f o l ó gicos y se incluyen los numerosos (aprox. 10) grupos de espermatófitos fósiles o si se hace uso de las distintas secuencias de D N A nuclear, plastidial y mitocondrial de los grupos de espermatófitos recientes. En los análisis m o r f o l ó g i c o s , los ginkgópsidos fueron identificados como los parientes más cercanos de los coniferópsidos, así c o m o los gnetópsidos lo eran de los magnoliópsidos. Gnetópsidos, magnoliópsidos, al igual que el género Pentoxylon y las benetitales - t o d o s fósiles-, recibieron el nombre de antófitos. Esta propuesta implica que las «gimnospermas», como espermatófitos con semillas desnudas, no son una línea de desarrollo monofilética. Más bien, en relación con los magnoliópsidos, serían pa-

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11 Sistemática y filogenia

Fig. 11-291: Hipótesis sobre el origen de la flor angiosperma hermafrodita. A La teoría euántica parte de la base de que el antepasado de las angiospermas disponía ya de flores hermafroditas y que la flor de las angiospermas es, por lo tanto, un sistema uniaxial con mícrosporofilos y megasporofilos laterales. B La teoría pseudántica, en cambio, supone que la flor surgió de una inflorescencia de flores unisexuales y, por consiguiente, mediante la condensación de un sistema axial con eje principal y ejes laterales. - A: según A. Arber y J. Parkin; B: según R. von Wettstein.

rafiléticas debido a que los gnetópsidos se consideran los parientes más próximos de las angiospermas. A unas conclusiones muy contrarias a las de los análisis m o r f o l ó g i c o s llegan una gran cantidad de análisis moleculares de d i v e r s a s zonas de secuencias de D N A : las gimnospermas son monofiléticas y adelfotaxones de las angiospermas y, dentro de las gimnospermas, los g i n k gópsidos están más emparentados con los cicadópsidos, del m i s m o modo que los gnetópsidos lo están con los coniferópsidos. Por lo demás, la m o n o f i l i a de las gimnospermas parece más segura que las detalladas relaciones de parentesco dentro de este grupo. Las discrepancias entre estos dos tipos de análisis pueden deberse a dos motivos. Por un lado, existe la posibilidad de que los análisis morfológicos no proporcionen unos resultados correctos porque no estén documentados en el registro fósil importantes grupos extinguidos o porque se hayan interpretado de manera incorrecta estructuras fósiles o recientes. Por otro lado, es concebible que no puedan dar resultados correctos los análisis de secuencias de DNA sólo de espermatófitos recientes teniendo en cuenta la numerosa cantidad de grupos de espermatófitos extinguidos. Es un hecho conocido que excluir taxones de un análisis filogenético puede tener una gran influencia en el resultado. A la vista de la contradicción planteada por las proposiciones relativas a la filogenia de los espermatófitos, se han tratado aquí los grupos recientes de espermatófitos c o m o taxones pertenecientes a un m i s m o rango. Las propuestas en torno al origen de la flor de los magnoliópsidos varían de acuerdo con la interpretación que se haga del parentesco de los antófitos con los grupos de espermatófitos fósiles y recientes. Básicamente se han dado y se siguen dando dos hipótesis sobre el origen de la flor. Mientras la t e o r í a euántica ( A . Arber y J. Parkin) parte de la idea de que el antepasado de las angiospermas disponía de flores hermafroditas y la flor de los magnoliópsidos, por consiguiente, es un sistema uniaxial con mícrosporofilos y megasporofilos laterales, la teoría pseudántica (R. von Wettstein) supone que la flor procede de una inflorescencia de flores unisexuales y que, por tanto, se originó por la condensación de un sistema axial con eje principal y ejes laterales (fig. 11-291). L a teoría pseudántica parte de la idea de que las angiospermas proceden de los gnetópsidos. Postula además que las flores hermafroditas de las angiospermas se han o r i g i n a d o al condensarse un sistema axial c o m p l e j o pro-

visto de flores masculinas y femeninas. En esta teoría, el carpelo de las angiospermas surgió de la bráctea de la f l o r femenina, y el nuevo tegumento, el segundo, de los p r i m o r d i o s seminales (de las angiospermas en comparac i ó n con los gnetópsidos), tuvo su origen en las brácteas que se hallan bajo la f l o r femenina. L a teoría pseudántica así f o r m u l a d a no la c o n f i r m a n ni los análisis moleculares ni los m o r f o l ó g i c o s . En los análisis moleculares, los gnetópsidos y las angiospermas no están estrechamente emparentados, y en los análisis m o r f o l ó g i c o s , los g n e t ó p s i d o s sí aparecen i d e n t i f i c a d o s como parientes cercanos, pero no c o m o antepasados de las angiospermas. A s í c o m o los análisis moleculares, ante la m o n o f i l i a de las gimnospermas recientes descubierta por ellos, no facilitan ninguna explicación sobre el origen de las angiospermas, en algunos de los análisis m o r f o l ó g i c o s se ha identificado al género Caytonia como pariente cercano y posible antepasado de las angiospermas. Como en al menos uno de estos análisis morfológicos, Caytonia y las angiospermas parecen estar más estrechamente emparentadas con las angiospermas que los gnetópsidos, el que las angiospermas se originaran de antepasados semejantes a Caytonia concuerda posiblemente incluso con los resultados moleculares. Caytonia tenía microsporofilos y megasporofilos pinnados en flores posiblemente hermafroditas. Los megasporofilos constaban de un raquis con cúpulas laterales provistas de varios primordios seminales (fig. 11-292), y también los microsporofilos eran pinnados y presentaban grupos laterales de sacos polínicos soldados entre sí (fig. 11-292). Los carpelos de los magnoliópsidos podrían haberse formado de m o d o que el raquis del megasporofilo se aplanara y, de esta manera, incluyera al p r i m o r d i o seminal. El segundo tegumento de los primordios seminales de los magnoliópsidos tiene su origen en la cúpula, en la que el número de primordios seminales descendió hasta llegar a uno. En la evolución de los magnoliópsidos, en la zona del microsporofilo se llegó a la reducción a un pedicelo con dos sinangios provistos de dos sacos polínicos cada uno. Las benetitales, un grupo fósil que fue relacionado con los magnoliópsidos en los análisis morfológicos, podrían haberse originado por reducción del megasporofilo a un solo primordio seminal pedicelado (fig. 11-212). Estas propuestas sobre el origen de las angiospermas se corresponden en principio si Caytonia tuvo los microspo-

Origen y parentesco de los espermatófitos

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Fig. 11-292: Caytonia, como posible representante de las angiospermas. A Megasporofilo pinnado con cúpulas laterales (5x), B cúpula, C sección longitudinal de la cúpula con varios primordios seminales, D microsporofilo pinnado con grupos de sacos polínicos laterales (7x), E grupos de sacos polínicos concrescentes en sección longitudinal. - R. Spohn, A, D: según T.M. Harris, de P.R. Crane; B,C, E: según T.M. Harris, de W.N. Stewart y G.W. Rothwell.

rofilos y los macrosporofilos dispuestos en flores hermafroditas. En resumen, sólo puede llegarse a la conclusión de que sigue sin aclararse el origen de las flores de los magnoliópsidos y, por consiguiente, la procedencia del estambre,

del carpelo y del segundo tegumento de los primordios seminales. No obstante, la mayoría de los autores suponen que el origen de la f l o r va más en la dirección de la teoría euántica.

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11 Sistemática y filogenia

11.3 Filogenia e historia de la vegetación 11.3.1 Resumen de la filogenia de los organismos Aproximadamente m i l millones de años después de que se originara la Tierra, es decir, hace aprox. 3500 millones de años, aparecieron los primeros vestigios de vida. La atmósfera de nuestro planeta en aquellos tiempos estaba compuesta principalmente de vapor de agua, d i ó x i d o de carbono, nitrógeno (N,) y trazas de hidrógeno (H,), sulfuro, cloruro y fluoruro de hidrógeno, metano, amoníaco, etc. El oxígeno, hoy dominante, faltaba casi por completo, y la capa de ozono, tan importante actualmente para proteger contra la radiación espacial y de los rayos UV, no se había formado todavía en la protoatmósfera de aquellas épocas. En el origen de la vida, es evidente que las altas temperaturas (p. ej., a consecuencia del vulcanismo) y las descargas eléctricas desempeñaron un gran papel. Como se ha podido demostrar experimentalmente muchas veces, en tales condiciones se pueden originar numerosos compuestos orgánicos. Entre ellos están también los aminoácidos, los nucleótidos, los azúcares, los ácidos grasos y los alcoholes o sus precursores, los más importantes sillares de la vida. En última instancia no está claro en qué condiciones se produjo esto con exactitud, si p. ej., en una solución acuosa («sopa primordial») o en enlaces a superficies cargadas eléctricamente («pizza primordial») como, p. ej., la pirita, surgieron estas moléculas o sus polímeros. Fue entonces decisivo el establecimiento de sistemas dotados de la capacidad de codificación y reduplicación idéntica. Está claro que un requisito para ello fue evidentemente la existencia de polinucleótidos del tipo del RNA, que muestran una actividad autocatalítica y, por lo tanto, pueden catalizar su propia replicación. Dos o más de estos sistemas de RNA podrían conectarse en un «hiperciclo», en el que la replicación de los componentes se impulsa recíprocamente. Mediante la conexión de tales sistemas de codificación con membranas de lípidos («compartimeniación») y proteínas podrían acabar originándose los todavía hipotéticos «progenotas». Para ello hay que postular un perfeccionamiento progresivo del almacén de información de RNA para un sistema de código de DNA (basado primero en dos nucleótidos y luego en tres) con transcripción y traducción, así como una optimización de un sistema metabólico basado en procesos regidos por enzimas cada vez más numerosos y mejor integrados. Los seres vivos fósiles más antiguos que se han encontrado eran procariotas de organización celular. Estos cubrirían sus necesidades de materia y energía a base de compuestos orgánicos acumulados (heterotrofia primaria, fermentación anaeróbica) o de quimiosíntesis anaeróbica (p. ej., S y H, a elevadas temperaturas) (v. 6.9). Es evidente que el agotamiento de las fuentes de energía orgánica fácilmente asequibles hizo necesario el desarrollo de un sistema redox (citocromo, etc.) y el paso gradual a la autotrofia. Así. primero debieron de aparecer distintas formas de fotosíntesis anaerobia (v. 6.4.10), basadas en la fotofosforilación cíclica, en especial con el fotosistema I y luego generalmente con H,S como dador de electrones. La fotosíntesis aerobia típica con electrones procedentes de la descomposición del agua y la reducción de CO, se produjo al ir evolucionando el fotosistema II en los cianobacterios (v. 6.4.5). A l irse produciendo una acumulación de oxígeno cada vez mayor en la atmósfera se dieron entonces los requisitos necesarios para la difusión de la respiración aerobia, fenómeno realmente más económico desde el punto de

vista del metabolismo. La diversificación de los seres vivos facilitó también la evolución de las distintas formas de heterotrofia secundaria tales como, p. ej., el saprofitismo y el parasitismo en los distintos grupos de organismos procariotas. L a actual división, todavía habitual, de los organismos de organización procariótica en bacterios y arqueos ha sido puesta en tela de j u i c i o en parte. Es posible que las primeras células eucarióticas heterótrofas con núcleo y cromosomas, retículo endoplasmático y otros sistemas intracelulares de membrana, m i c r o t ú b u l o s y filamentos de actina, a veces con flagelos (del tipo 9 + 2) y probablemente también con mitosis y meiosis proceda de un antepasado común también con los arqueos. También es concebible que estas primeras células eucarióticas hayan surgido de una simbiosis celular de arqueos y bacterios (hipótesis del hidrógeno, v. 2.4.2). Así como el origen de los numerosos sistemas intracelulares de membrana de las células eucarióticas pueden atribuirse posiblemente a la invaginación de la membrana celular de antepasados procarióticos, apenas si puede explicarse el origen de los cromosomas y el núcleo celular. Tampoco se ha aclarado con exactitud cuándo determinados bacterios (Negibacteriota) llegaron, mediante endocitobiosis primaria (v. 2.4.2), a la línea de desarrollo eucariótica en la que se convirtieron en mitocondrios. A q u í cabe la posibilidad de que este desarrollo tuviera lugar antes o después de que aparecieran los primeros organismos eucarióticos (arqueozoos). Que fuera después es lo que se llegó a considerar lo más probable, ya que se conocen eucariotas muy primitivos que carecen de mitocondrios. Sin embargo, actualmente se supone que estos organismos han perdido sus mitocondrios al haberse adaptado secundariamente, p. ej., a un modo de vida endoparásito y que, por consiguiente, los mitocondrios o los hidrogenosomas pertenecen a la dotación básica de todos los eucariotas (v. 2.4.2). En los eucariotas, el DNA ha aumentado y está organizado junto con las histonas en nucleosomas, cromosomas y núcleos celulares. La división y transmisión de la herencia se hizo más precisa gracias a la mitosis, y la posibilidad de recombinación genética mejoró de manera decisiva gracias a la evolución de la sexualidad con la singamia y la meiosis. Existe una extraordinaria variedad de eucariotas heterótrofos unicelulares con mitocondrios. Diversos representantes de esta organización fueron los puntos de partida para la evolución subsiguiente. L a fusión única de una de estas líneas de desarrollo con un bacterio fotoautótrofo (Cyanobacteriota) en el transcurso de una segunda endocitobiosis primaria (v. 2.4.2) provocó la aparición de la primera célula vegetal al convertirse los endocitobiontes en plastidios. De estas primeras células vegetales proceden todos los organismos vegetales con plastidios sencillos, provistos de una doble membrana. Estas plantas aparecen en tres líneas: glaucobiontes, rodobiontes (algas rojas) y clorobiontes (algas verdes), de los cuales rodobiontes y clorobiontes están muy emparentados. Dentro de los clorobiontes, las algas verdes (clorófitos) son el adelfotaxón de los estreptófitos, que comprenden principalmente las plantas que se adaptaron primariamente a la vida terrestre (embriófitos). Todos los demás grupos de algas con plastidios de 3 o 4 membranas en general se han originado muchas por endocitobiosis secundaria cuando de manera reiterada algas diferentes han absorbido diversos unicelulares eucarióticos heterótrofos. Las algas verdes son los endocitobiontes de

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

los cloraracniófitos y de los euglenófitos, y las algas rojas lo son de los haptófitos, criptófitos, dinófitos y heterocontófitos. No quedan del todo claras las relaciones en los dinófitos. Realmente es probable que las algas rojas sean los endocitobiontes secundarios, pero se conocen también casos en este grupo en los que se produce una endocitobiosis terciaria cuando se absorben otros endocitobiontes después de la desaparición de los endocitobiontes secundarios. En la evolución subsiguiente de los diferentes grupos de algas que se han originado polifiléticamente se ha llegado, muchas veces de modo paralelo, al desarrollo paralelo de formas monadaIes o ameboides desnudas que pasan a formas capsales. inmóviles. envueltas en mucilago, o de formas cocales envueltas por una pared celular a formas trícales, filamentosas y pluricelulares, y finalmente, a formas talosas complejas, ramificadas bi o tridimensionalmente, talosas y de organización plectenquimática o parenquimática. Además, también se dan entre las algas formas sifonales. Estos desarrollos van unidos a la transición de un modo de vida libre a otro fijo y a un aumento progresivo del tamaño. A l mismo tiempo se produce también el establecimiento de una alternancia de generaciones y la isogamia da paso a la anisogamia y a la oogamia y a menudo a un predominio de la diplofase sobre la haplofase. L o s organismos conocidos c o m o hongos tienen un origen m u y diferente, pues proceden de cuatro líneas de desarrollo de eucariotas heterótrofos unicelulares. Éstas dieron origen a los acrasiobiontes (Acrasiobionta) y a los m i x o biontes ( M y x o b i o n t a ) , los oomicotas ( O o m y c o t a ) y los micobiontes (Mycobionta). U n antepasado de los oomicotas fue también el que dio origen a los llamados heterocontófitos, y los micobiontes son los parientes más cercanos de los animales pluricelulares. En los oomicotas y los micobiontes se observa, al igual que en diversos grupos de algas, un desarrollo que va desde los unicelulares a talos ascidiados o a talos plectenquimáticos complejos. La colonización de la tierra por parte de los hongos y la evolución posterior ligada a este hecho, p. ej., de sus cuerpos fructíferos está estrechamente unida al origen de las plantas terrestres. A través de ectosimbiosis de diferentes micobiontes con cianobacterios o algas azules acabaron surgiendo en varias ocasiones y de manera independiente los liqúenes. Los parientes más cercanos de las plantas terrestres (emb r i ó f i t o s : B r y o p h y t i n a , Pteridophytina, Spermatophytina), que surgieron hace aprox. 450 millones de años, en el Ordovícico, son los Streptophytina, semejantes a algas, y forman con ellos el grupo de los estreptófítos, que se caracterizan por tener flagelos de inserción lateral (en caso de que los tengan), división celular generalmente con la formación de un fragmoplasto, así como una estructura especial de celulosa. A los estreptofitinos pertenecen, p. ej., las carofíceas, con el género Chara, y las coleoquetofíceas, con el género Coleochaete, que deben considerarse parientes cercanos de los embriófitos. Los estreptófítos forman, j u n t o con las algas verdes (clorófitos), el grupo de los clorobiontes (Chlorobionta). Las plantas terrestres destacan sobre todo porque sus gametangios (anteridios y arquegonios) están rodeados por una envoltura de células estériles de origen congénito y porque el zigoto, c o m o embrión, es alimentado por el gametófito. La evolución de las plantas terrestres tuvo lugar probablemente en los márgenes de masas de agua dulce con oscilaciones anuales del

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nivel de éstas. Se ha llegado a esta suposición no sólo por la presencia en el agua dulce de parientes de las plantas terrestres, que viven en la actualidad, sino también por la idea de que estas circunstancias para el origen de las plantas terrestres eran mucho más adecuadas que las condiciones que presentaba el litoral marino. Eran requisitos importantes para colonizar la tierra la aparición de la cutícula, los estomas, los tejidos conductores y de sostén, los intercelulares y los órganos de absorción. Casi todas estas estructuras se consideran adaptaciones a la disponibilidad de agua, que está limitada en tierra. El grupo más p r i m i t i v o de las plantas terrestres es el de los musgos (Bryophytina), en los cuales el gametófito constituye la generación anatómica y morfológicamente más compleja, y el esporófito aparece sin ramificar, permanece siempre unido al gametófito y es nutrido por éste, ya que pronto se vuelve heterótrofo. Los subgrupos más primitivos de los briofitinos son las hepáticas talosas ( M a r chan tiopsida). Los helechos y afines (Pteridophytina) tienen un esporófito ramificado y complejo desde el punto de vista anatóm i c o y m o r f o l ó g i c o , con los órganos básicos - r a í z , tallo y h o j a s - y también xi lema y floema c o m o tejidos conductores. Por consiguiente, se puede incluir a estos y a los espermatófitos dentro del grupo de los cormófitos o traqueófitos (plantas vasculares). En cambio, la generación gametofítica, siempre talosa, presenta una reducción creciente. Todavía no se ha aclarado de manera definitiva si los pteridofitinos, tal vez como parientes cercanos de los antocerópsidos, han surgido de los briofitinos (entonces parafiléticos), o si las plantas terrestres se han dividido en dos líneas separadas de desarrollo: la de los briofitinos y la de los pteridofitinos. En los pteridofitinos se observa una profunda división entre l i c o p o d i ó p s i d o s , por un l a d o , y e q u i s e t ó p s i d o s , psilotópsidos y pteridópsidos, por el otro; los tres grupos citados en ú l t i m o lugar son adelfotaxones de los espermatofitinos. Así pues, los pteridofitinos son parafiléticos en relación con los espermatofitinos y pueden diferenciarse, por lo tanto, de los espermatófitos por el hecho de no formar semillas. En el pasado había muchos representantes leñosos y arbóreos dentro de los subgrupos de los espermatofitinos. que, en la actualidad, son casi todos herbáceos y se diferencian mucho unos de otros, p. ej., en la foliación, la estructura del esporofilo y la anatomía de sus ejes. Igualmente se ha producido en varias ocasiones de modo paralelo el paso desde la isosporia, con gametófitos generalmente hermafroditas, a la heterosporia, con miscrósporas que dan lugar al gametófito masculino, y macrósporas, que producen gametófitos femeninos. Los espermatófitos heterospóreos, que aparecieron en el Devónico tardío hace aprox. 370 millones de años, se caracterizan porque el gametófito femenino (saco embrionario) permanece en un megasporangio indehiscente (nucela) provisto de una envoltura estéril (tegumento) por lo menos hasta la polinización. Esta estructura, denominada primordio seminal (tegumento, núcela, saco embrionario) se desarrolla después de la fecundación y da lugar a la sem i l l a con la testa, el tejido nutricio o endosperma y el embrión. Con este avance evolutivo quedó superada la fecundación de las ovocélulas situadas sobre arquegonios y gametófitos femeninos independientes (que dependía de la presencia del agua).

868

11 Sistemática y filogenia

Dentro de los espermatófitos parece que se puede distinguir entre gimnospermas monofiléticas, que incluirían a coniferópsidos, cicadópsidos, ginkgópsidos y gnetópsidos, y angiospermas, que incluirían a los magnoliópsidos (antófitos). Con esta clasificación se hace una revisión de la visión (hasta hace poco tiempo comúnmente aceptada) de que las angiospermas tienen en los gnetópsidos sus parientes más cercanos y las gimnospermas son, por lo tanto, parafiléticas. Las relaciones de parentesco entre los cuatro grupos de gimnospermas no son claras. Las angiospermas, con sus aprox. 250 000 especies, constituyen el grupo vegetal que cuenta con el mayor número de especies y cuyos primeros fósiles datan del Cretácico inferior, hace aprox. 140 millones de años. Muestran una sorprendente variedad en cuanto a su ecología general, la creación de diversas formas de crecimiento, leñosas y herbáceas, la polinización y la diseminación, así como la gran riqueza de sustancias secundarias. Así pues, en la actualidad, constituyen la parte dominante de todas las formas de vegetación y pueden colonizar también los hábitats más extremos. Las posibles relaciones entre los diferentes grupos de plantas y hongos se exponen en la fig. 11.9.

11.3.2 Historia de la vegetación C o m o pone de manifiesto el resumen de la filogenia de los organismos, la flora y también la vegetación de la Tierra desde el origen de la vida hace probablemente más de 3500 millones de años o desde el origen de los organismos eucarióticos autótrofos hace 1400 millones de años ha ido cambiando de manera constante. L a extinción de organismos no ha sido un proceso continuo (cuadro 1111). La actual cubierta vegetal de la Tierra puede considerarse el resultado de un largo desarrollo histórico. De la reconstrucción de este desarrollo se ocupan la historia de la flora y la vegetación. La transformación de la flora y la vegetación de la Tierra se basa en la historia filogenética de las plantas, en la transformación de la superficie del g l o b o (océanos, continentes, f o r m a c i ó n de montañas, etc.), como, p. ej., los procesos relativos a la tectónica de placas, y en los cambios habidos en la composición de la atmósfera (concentración de O , y de C O „ capa de ozono que absorbe la radiación ultravioleta, temperatura, precipitaciones, etc.), c o m o p. ej., al aparecer la fotosíntesis y

Cuadro 11-11: Extinciones en masa

En el transcurso de la historia de la Tierra, la vegetación y la llora han ido cambiando progresivamente, y los grupos vegetales se han ido extinguiendo a la vez que otros nuevos iban surgiendo (fig. A). La extinción de los organismos, sin embargo, no ha sido un proceso continuo, sino que se reconoce la existencia de períodos con más extinciones, las llamadas extinciones en masa. Es evidente que las extinciones en masa de plantas vasculares, vertebrados terrestres e invertebrados marinos han tenido lugar sólo en una pequeña proporción simultáneamente. Para las plantas vasculares, algunos autores reconocen la existencia de nueve de este tipo de extinciones en masa (Devónico: 391, 378 y 363 • 10'' años; Carbonífero: 290 • 10*; Triásico: 241 • 10"; Jurásico 152155 • 106; Cretácico: 132 • 10'; Terciario: 29 y 16 • I0ft). La extinción en masa que se produjo en el límite Cretácico/Terciario es probablemente la mejor conocida por su posible relación con la de los dinosaurios (aunque no se ha indicado entre las nueve

citadas) y parece que la causa fue la colisión de un asteroide contra la superficie terrestre. Esta colisión provocó la formación de enormes cantidades de polvo en la atmósfera, lo cual hizo que disminuyera durante todo un año la energía solar que llegaba a la superficie de la Tierra y, en consecuencia, un claro enfriamiento del clima. El cráter de esta primitiva colisión, que se dedujo a partir de un estrato de iridio muy extendido (el iridio es raro en la Tierra, pero frecuente en asteroides y cometas), se ha encontrado hace poco en la plataforma continental situada frente a la costa de Yucatán (México). En diferentes zonas de la Tierra parecen haberse extinguido a consecuencia de esta catástrofe entre 20 y 75 % de las plantas vasculares (al menos localmente). Aunque la extinción en masa producida en el límite Cretácico/Terciario se deba probablemente a una causa extraterrestre, ésta se puede hacer extensiva a todas las extinciones en masa de la historia de la Tierra.

millones de años

Fig. A : V a r i a b i l i d a d relativa d e 409

las p l a n t a s terrestres m á s impor-

439

t a n t e s desde c o m i e n z o s del 0 r dovicico. L licopodiópsidos, E equisetópsidos, P pteridópsi-

510

dos, G g i m n o s p e r m a s , A angiospermas. - Según K J . Niklas.

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

la respiración aerobia, así c o m o la transformación de todas las interacciones de las plantas con los demás organismos. t|ue t a m b i é n e x p e r i m e n t a n transformaciones. Entre estos factores tan variados hay una estrecha interrelación. Para la reconstrucción de la historia de la Hora y de la vegetación se emplean los conocimientos de la paleontología o de la paleobotánica. los de la geología, los estudios sobre el parentesco y los de la corología o biogeografía histórica.

11.3.2.1 Métodos La fosilización de los restos vegetales tiene lugar generalmente en condiciones muy limitadas, sobre todo en los sedimentos marinos o límnicos, en las turbas y en los carbones que proceden de ellas. Los fósiles mejor conocidos pertenecen a algunos grupos de algas, así como fragmentos de vastagos, hojas, esporas, polen, semillas y frutos de plantas vasculares. Las plantas fósiles se incluyen, siempre que sea posible, en taxones actuales o, en otro caso, se describen como taxones extinguidos. Sólo los elementos esqueléticos, c o m o p. ej. algunos grupos de algas (p. ej., diatomeas: acido silícico: cocolitoforales: fig. 11-71, coralináceas, dasicladáceas: cal), se han conservado muchas veces directamente c o m o fósiles. También se originan fósiles por petrificación, carbonización o por impresión o moldes internos. En la petrificación (figs. 11-130, 11-131, 11-139), la materia orgánica de las paredes celulares o del interior de las células es reemplazada por sustancias minerales (p. ej., ácido silícico, carhonatos) y se originan fósiles que conservan en gran medida la estructura. La carbonización se produce cuando hay pérdida de gases y humedad y la acción de presiones mecánicas da lugar a fósiles muy comprimidos. En las impresiones y moldes internos sólo se conserva la forma externa al haberse acumulado sedimentos sobre la superficie de los restos vegetales. Los fósiles de ámbar suelen ser impresiones o espacios vacíos, pero pueden contener materia vegetal orgánica. Las técnicas más importantes para el análisis de fósiles son las secciones finas (fig. 1I142), separación de capas con hojas de plástico y aislantes. En determinados fósiles puede llegar a reconocerse la estructura anatómica o incluso la visible al microscopio electrónico (p. ej., la estructura de los grana de los cloroplastos en hojas del Mioceno). Frecuentemente, reconstruir fósiles plantea un problema cuando se debe clasificar un órgano aislado que se ha encontrado y estudiado. Así. p. ej., fue una gran sorpresa cuando en 1960 pudo demostrarse que los troncos descritos hasta entonces con el nombre de Callixylon, con una anatomía del leño semejante a la de las gimnospermas, iban unidos a las hojas, semejantes a las de los helechos, del género Archaeopteris (v. 11.2, fig. 1I288).

Las esporas y los granos de polen de las plantas vasculares, muy resistentes debido a la presencia de exina, tienen especial importancia para el pasado geológico reciente. Del análisis de las esporas y los granos de polen se ocupa la palinología (v. 11.2, microsporofilos). Las esporas y los granos de polen se suelen identificar muy bien desde el punto de vista sistemático gracias a su gran di versificación estructural (v. 11.2, polen). Sobre todo las esporas y el polen

869

de las plantas anemófilas y también de algunas entomófilas se dispersan cada año en grandes cantidades. En Europa central se depositan anualmente muchos millares de granos de polen y de esporas en un centímetro cuadrado y dichos granos quedan incluidos en los sedimentos o depósitos que van creciendo (p. ej., travertinos, turba, suelos con humus bruto, etc.). Con la primera aparición de tétradas de esporas queda temporalmente determinado el origen de la meiosis y, por lo tanto, de la sexualidad, y los granos de polen tricolpados más antiguos (fig. 11-268) nos permiten datar a las «Rosidae». Para estudiar el desarrollo de la flora y la vegetación en el Cuaternario, se realizan sondeos de estratos apropiados en forma de perfil, se aprecia la estratificación y se analizan cuantitativamente. Una representación gráfica en forma de diagrama polínico (fig. 11-306) muestra entonces la presencia y la cantidad variable de esporas y de granos de polen de especies diferentes en las distintas épocas a lo largo del período de tiempo representado por el perfil. Conociendo cuantitativamente la precipitación reciente de polen de las diversas unidades vegetales se puede incluso reconstruir la composición cuantitativamente variable de los bosques que crecían en las proximidades del yacimiento. Para la historia de la flora y la vegetación es de vital i m portancia conocer la edad de los restos fósiles. Aparte de la cronología relativa de la historia de la Tierra (fig. 11293), que se apoya en la presencia de fósiles característicos animales o vegetales, hoy en día se dispone también de diversos métodos de determinación de la edad absoluta. La edad de las rocas se determina mediante métodos radiométricos. Se aprovecha que la desintegración de los minerales radiactivos tiene una vida media constante. La vida media, p. ej., del uranio ( V,U —> v Pb) es de 4,5 • 10' años. Partiendo de la concentración relativa de material radiactivo y de su producto de desintegración, se puede determinar la edad de una roca. Para determinar la edad de los fósiles tiene una importancia especial la desintegración del potasio radiactivo (" K —> °Ca o 1 Ar), uno de los principales componentes de la mayoría de los materiales de inclusión. Utilizando los métodos radiométricos con los elementos citados se pueden datar fósiles de > 100 000 años. Para determinar la edad de fósiles más recientes (< 50 000 años) se suele utilizar el método del radiocarbono. Se basa en que, en el enlace orgánico de dióxido de carbono, la relación inicial *C : l4C del CO, atmosférico varía de modo con• • • • i^ tinuo al ir disminuyendo el C por transformación del mismo en 'N (período de vida media: 5730 ± 40 años). Otros métodos de datación absoluta para fósiles de épocas recientes se basan en los diversos procesos que se producen con el ritmo anual. Entre estos métodos está el de determinar la edad mediante los anillos anuales de crecimiento de plantas leñosas (dendrocronología), con el que se puede realizar dataciones exactas a veces de hasta 8000 años. Las capas de arcilla y otros depósitos semejantes, así como el hielo de los glaciares, muestran una estratificación que puede utilizarse para determinar la edad. Asimismo, las cenizas procedentes de las erupciones volcánicas, que se dispersan ampliamente, pueden constituir un importante punto de referencia para la datación. Finalmente, las dataciones paleomagnéticas, que son relativamente aproximadas, resultan útiles, ya que el campo magnético de la Tierra se ha invertido a lo largo del tiempo, y la orientación del campo magnético aparece «fosilizada» en las rocas que contienen hierro. De todos modos, los límites temporales de las secciones de polaridad diferente se deben confirmar con otros métodos. A finales del Terciario y en el Cuaternario, las épocas de polaridad tuvieron una duración de 20 000 a 730 000 años. Para los últimos milenios, se puede confirmar la edad de los restos vegetales cuando se encuentran junto con objetos prehistóricos o protohistóricos de edad conocida. Si de esta manera se establece la simultaneidad entre períodos prehistóricos y determinadas «épocas forestales», a la inversa, también puede determinarse la anti-

11 Sistemática y filogenia

Cenozoico

Cuaternario (2)

Holoceno (Aluvial) Pleistoceno (Diluvial)

Terciario (65)

Plioceno Mioceno Oligoceno Eoceno Paleoceno Maastrichtiense Campaniense Senoniense Turoniense Cenomaniense Albiense Aptiense Barremiense Neocomiense

Cretácico (146)

Mesozoico Jurásico (208)

Malm Dogger Lias

Triásico (245)

Keuper Muschelkalk Buntsandstein

Pérmico (290)

Zechstein

O *M •— — O CU 0

• * — »

Mesofítico

870

Rotliegendes Carbonífero (363)

Paleozoico

Devónico (409)

Carbonífero superior Carbonífero inferior

O H • O cu ro • mmamm

Devónico superior Devónico medio Devónico inferior

Proterofítico

Silúrico (439) Ordovícico (510) Cámbrico (570) Proterozoico (2500) Arcaico (> 4000) .

Precámbrico

Fig. 11-293: Tabla cronológica de la historia de la Tierra (las fechas indican el comienzo de los períodos en millones de años).

güedad de objetos arqueológicos cuya edad se ignora mediante análisis polínicos, siempre que en el lugar donde se hayan encontrado haya polen fósil adecuado. No sólo los fósiles, sino también el parentesco y la distribución de taxones recientes nos permiten sacar conclusiones indirectas sobre la historia de la flora y la vegetación de una zona. Muchos taxones muestran una distribución disyunta en la que los espacios vacíos entre las zonas parciales de distribución normalmente no son superados por la dispersión y suelen ser muy grandes. Así, p. ej., la disyunción entre el este de Asia y el este de A m é r i c a del N o r te se repite en muchos grupos vegetales (fig. 14-24). Si se llega a la conclusión de que la diseminación a distancia explica este modelo de distribución, ésta sólo puede ex-

plicarse con la existencia de una zona de distribución antes transitoria. Esto proporciona datos sobre el clima y la vegetación en las zonas que se hallaban entre el este de Asia y el este de A m é r i c a del Norte. La investigación sobre el parentesco, que actualmente se basa sobre todo en las secuencias del D N A . permite además una precisa datación absoluta con un reloj molecular. Si la separación filogenética de, p. ej., los parientes asiáticos orientales y norteamericanos puede datarse, debe haber existido hasta aquel entonces - e x c l u i d a la diseminación o dispersión a distancia- una zona de distribución continua. Como los relojes moleculares se han de calibrar con los fósiles o los resultados geológicos, también aquí se corre el riesgo de caer en círculos viciosos.

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

Para conseguir una reconstrucción correcta de la historia de la flora y la vegetación de la Tierra se necesita disponer de material representativo desde el punto de vista geográfico y sistemático y que pueda interpretarse bien. Se tiene una buena imagen de la historia de la flora y la vegetación, principalmente del pasado geológico reciente, de zonas donde ha habido una larga tradición científica (p. ej., Europa. A m é r i c a del Norte. China cada vez más) y abarca esencialmente organismos que tienen una estructura apropiada para fosilizarse.

11.3.2.2 Precámbrico y Paleozoico 6 (4000-245- 10 años) Desde que surgió la vida, hace más de 3500 millones de años, hasta la colonización de la tierra por plantas pluricelulares, posiblemente en el Ordovícico (hace aprox. 450 millones de años), poblaron sobre todo los mares de la Tierra, que entonces probablemente eran cálidos, organismos unicelulares o pluricelulares con una organización y modos de vida muy diferentes y provistos de las formas más diversas para obtener energía. En ese momento se originaron los bacterios y los arqueos, organismos de organización procariótica, los eucariotas heterótrofos, al p r i n c i p i o sin m i t o c o n d r i o s , pero luego con ellos, obtenidos mediante endocitobiosis, y, por último, los eucariotas fotótrofos, producto de la endocitobiosis entre eucariotas heterótrofos y cianobacterios fotoautótrofos. En Sudáfrica, en la serie de Fig Tree, se encuentran procariotas microfósiles de estructura claramente celular que recuerdan a bacterios y tienen una edad de 3.1 • 10' años. Recientemente se encontraron organismos semejantes a los arqueos por su modo de vida en rocas volcánicas sumergidas a gran profundidad en el mar y cuya edad es de aprox. 3,2 • 10". En estratos de aprox. 3-1.6 • 10" años de edad de África y Norteamérica se aprecia la multiplicidad de las formas procarióticas. Así, se encuentran, p. ej.. cianobacterios formadores de rocas (estromatolíticos) semejantes a Oscillatoria. Las primeras algas eucarióticas aparecieron hace aprox. 1,4 • 10" años y en formaciones de Australia de 1,5-0,9 -10' años se hallan algas unicelulares en un sorprendente buen estado de conservación (Caryosphaeroides, semejantes a las clorococcales), en las que pueden reconocerse diversas fases de la división celular e incluso restos del núcleo celular. Estas comunidades contenían también bacterios, protozoos y hongos acuáticos. Hasta el Ordovícico se produce una abundante diferenciación de algas rojas y verdes, las dos líneas principales de la antigua evolución vegetal. La ausencia inicial de oxígeno en la atmósfera hizo que para obtener energía se recurriera a distintas formas de autotrofia y heterotrofia anaerobia. Los primeros procariotas deben haber tenido un modo de vida en parte semejante al de algunas especies actuales de arqueos, que son termófilas extremas. La fotosíntesis con y sin oxígeno se originó probablemente hace más de 3 • 10" años. Desde entonces ha ido aumentando la concentración de oxígeno en la atmósfera. Ya hace aprox. 2,8-2,4 • 10" años se había alcanzado una concentración de oxígeno atmosférico de aproximadamente el 1-2 % de la concentración actual (21 %). En tales condiciones retrocedió la disponibilidad de lugares para los organismos anaerobios y permitió la di versificación de los organismos aerobios y la evolución de una respiración más eficiente. Cuando surgieron las algas eucarióticas. la concentración de oxígeno en la atmósfera era de aprox. el 10 %. Unida a la concen-

871

tración creciente de oxígeno atmosférico apareció también una capa de ozono, que absorbía la radiación UV y era un requisito importante para que la tierra pudiera ser colonizada. Cuando la tierra empezó a ser colonizada (hace unos 450 millones de años), en el Ordovícico (510-439 • 10'*; en esta fecha y en las siguientes, las cifras solas indican siempre los años con respecto al presente), los núcleos de los continentes actuales se hallaban predominantemente en el hemisferio sur (fig. 11-294) y el c l i m a de la Tierra era cálido. Esporas, fragmentos de cutícula con impresiones de las células y elementos celulares utricul i formes con engrosamientos parietales c o m o bandas son los primeros fósiles de plantas en cierto m o d o resistentes a la desecación y no pueden clasificarse sistemáticamente. En el Silúrico (439-409 • 106), los restos vegetales que aparecen pertenecen al grupo extinguido de los horneófitos (p. ej.. Caía, Tortilicaulis), pero también al género Cooksonia, que se halla en la línea de desarrollo de los licopodiópsidos. En el Devónico (409-363 • !()''), en el que hubo tanto fuertes precipitaciones e inundaciones c o m o una marcada sequía, los continentes ocuparon una posición visiblemente más septentrional (fig. 11-294). En este período se produce una gran diversificación de las plantas terrestres, por lo que al Devónico se le considera también el inicio del Paleolítico, que sigue al Proterofítico. Un representante conocido de planta devónica es una línea de desarrollo actualmente extinguida y perteneciente al género Rhynia (396 • 10''; fig. 11-130). Casi todas las líneas de desarrollo representadas en la actualidad aparecieron por p r i m e r a vez en el D e v ó n i c o . Los licopodiópsidos tienen, p. ej., a Drepanophycus (aprox. 4 1 0 • 10') y Zosterophyllum (396 • 1.0"; fig. 11-130). En el Devónico superior se reconoce ya la diferenciación entre isoetales y licopodiales. La línea de desarrollo que lleva a los heled l o s , los equisetos y los espermatófitos está representada, p. ej., Psilophyton (390 • 10"; fig. 11-288) y Tetraxylopteris (381 • 10"; fig. 11-288). U n antiguo representante de los equisetos es Ibyka ( 3 8 1 - 1 0 6 ) , y Rhacophyton (377 • 10") se interpreta c o m o antepasado de los heled l o s . También los espermatófitos aparecieron en el Devónico superior con Elkinsia (367 • 10"). En el Devónico apenas si se encuentran fósiles de los diferentes representantes de los briófitos, como grupo de las plantas terrestres que todavía existen, debido probablemente a que carecen de estructuras adecuadas para la fosilización. Sólo los yungermaniópsidos se conocen en este período de tiempo a través de Pal/avicinites (370 • 106). Por lo demás se ha supuesto que el único fósil del Ordovícico debe clasificarse entre las hepáticas. En el Cretácico aparecen por primera vez fósiles seguros de los antocerópsidos y briópsidos. C o n el cambio de la composición sistemática de la flora en el S i l ú r i c o y en el D e v ó n i c o se llegó también a un cambio de la vegetación. Las primeras comunidades terrestres eran grupos laxos, bajos ( < 50 cm) y generalmente anfibios j u n t o al agua o en depresiones palustres. Más tarde aparecieron comunidades más altas y completamente terrestres. Es evidente que estas comunidades estaban ampliamente extendidas en el S i l ú r i c o y en el Devónico. La prueba de descomposición (bacterios, hongos) en las plantas demuestra que los primeros ecosistemas terrestres han funcionado básicamente igual que los actuales. Es probable que las primeras plantas terrestres tuvieran micorrizas VA (v. 9.2.3, micorrizas).

872

11 Sistemática y filogenia

A

B

C

13

E

G

H

K Fig. 11-294: Disposición de los continentes desde comienzos del Ordovicico (cifras: millones de años). - Según C. Scotese y http://www.ucmp. berkeley.edu/geology/teaonics.html.

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

873

Fig. 11-295: Reconstrucción de un bosque del Carbonífero. A la izquierda, arriba, ramas con hojas y espigas de esporofilos de Lepidodendron, algo más hacia la derecha troncos de los mismos y de Sigillaría¿ entre éstos frondes de Neuropteris con formación de semillas y tallos delgados de Lyginopteris (ambos pteridospermas); en medio, delante, Sphenophyllum; detrás, helechos con una libélula gigante primitiva y otros licopodiópsidos arborescentes; a la derecha, Calamites. - Museum of Natural History, Chicago.

Así. esta simbiosis tuvo probablemente una función decisiva en la colonización de la tierra. En el C a r b o n í f e r o ( 3 6 3 - 2 9 0 • 10"), los continentes se habían deslizado más hacia el norte ( f i g . 11-294). En este periodo aparecieron los primeros bosques gigantes con árboles de hasta 30 m de altura. De estos bosques se f o r m ó el carbón mineral. El núcleo p r i n c i p a l de estos bosques c a r b o n í f e r o s c o m p r e n d e E u r o p a y la parte oriental de Norteamérica; había áreas de f o r m a c i ó n algo apartadas en Siberia y A s i a oriental. En esta zona d o m i -

naba un c l i m a cálido y húmedo, (sub)tropical. Las plantas de estos bosques carecían de anillos anuales o de yemas durmientes y tenían la anatomía f o l i a r correspondiente a la de la p l u v i s i l v a . La composición de la atmósfera había alcanzado aproximadamente los valores actuales. En estas condiciones crecían, sobre suelos turbosos inundados o más o menos húmedos, exuberantes selvas pantanosas (fig. 11-295) en las que dominaban equisetópsidos y licopodiópsidos, así c o m o cordaítes. Tales comunidades de organismos eran bastante ricas en especies y ya habían alcanzado un grado elevado de estr a tifica ció n y zonación. La zonación estaba en función de la disponibilidad de agua. Las poblaciones de equisetópsidos (Arcliaeocalamites y Calamites, figs. 11-142, 11-143) ocupaban sin duda la zona de colmatación. Les seguían los licopodiópsidos. de hasta 40 m de altura y 2 m de diámetro (Lepidodendron. Sigillaria; figs. 11-138, 11-139), con una rica flora acompañante de helechos arborescentes de menor altura, pteridospermas arbustivas o lianoides de líneas de desarrollo actualmente extinguidas y un estrato inferior de esfenófilos herbáceos (fig. 11-142) y musgos y hepáticas. Los lugares alejados del agua estaban poblados evidentemente por los cordaítes (fig. 11206). Con su grueso leño secundario eran ciertamente superiores a los «árboles de corteza» de las lepidodendrales en cuanto a la economía hídrica. Los animales estaban representados en los bosques carboníferos por batracios, los primeros reptiles, arañas, ciempiés y formas primitivas de insectos (p. ej., libélulas, cucarachas). Hay que añadir también hongos y bacterios parásitos, simbiónticos y saprófitos.

Fig. 11-296: Hoja entera de Glossopteris, con nervadura reticulada (1/3x). - Según W. Gothan.

Simultáneamente con los bosques carboníferos de lo que hoy es el hemisferio norte, en el S de Á f r i c a , India, Australia, la Antártida y el extremo austral de América del .Sur se desarrollaba la llamada flora de Gondwana. Eran formas típicas los espermatófitos arbustivos como, p. ej.. Glossopteris (fig. 11-296), distintos pteridófitos y coniferas. De acuerdo con el clima templado frío de este continente situado al sur y denominado «Gondwana», el leño de estas plantas presentaba anillos anuales. E l enfriamiento y la aridización del clima que se produjeron en el Pér-

874

11 Sistemática y filogenia

mico (290-245 • I0 fi ) provocó la desaparición de los bosques carboníferos y la extinción, p. ej., de los licopodiópsidos arbóreos y de los esfenófilos. A continuación puede observarse una diversificación de las voltziales (v. 11.2, fig. 11-207). Éste es el comienzo del Mesofítico. Ya en el Carbonífero y todavía más en el Pérmico se comprueba una glaciación creciente en el continente meridional.

6

11.3.2.3 Mesozoico (245-65 • 10 años) Desde el período Triásico (245-208 • 106), que por lo menos al principio era árido o semiárido, pasando por el templado Jurásico (208-146 • 10é), hasta llegar al Cretácico (145-65 • 106) inferior, con un c l i m a de templado a cálido, las floras presentaban una relativa uniformidad de acuerdo con el clima uniforme reinante a nivel mundial y seguramente sin glaciaciones. Durante ese largo espacio de tiempo prosiguió el deslizamiento de los continentes, y en el Cretácico se f o r m ó el mar de Tetis, que separaba el continente septentrional del meridional (fig. 11-294). Daban el tono a estas floras del M e s o f í t i c o sobre todo helechos, equisetos y, en especial, distintos grupos de gimnospermas, como p. ej. los ginkgópsidos, las coniferas y los cicadópsidos, así como las benetíteas, ya extinguidas (fig. 11-

212). La abundancia de especies de los traqueófitos y también la diferenciación local habían aumentado fuertemente en relación con el Carbonífero, lo cual puede relacionarse con la expansión por ambientes más secos y la creciente interacción con grupos animales terrestres (p. ej., polinización de las flores de las benetíteas por insectos, diseminación de semillas carnosas por reptiles, etc.). El Mesofítico se inició en el área continental del norte con un período seco que duró desde el Pérmico superior (Zechstein) hasta el Triásico medio y que provocó la expansión de grupos vegetales xeromorfos, como, p. ej., las voltziales (fig. 11-207) y una unificación de las floras del continente septentrional y meridional. En las lloras tardías del Mesofítico predominan entre los helechos las formas eusporangiadas y las leptosporangiadas primitivas. Los ginkgópsidos habían desarrollado muchas formas, distribuidas en unos 11 géneros (p. ej., Baiera: fig. 11-202), y el mismo Ginkgo, que cuenta ahora con una sola especie, se había extendido, entre el Jurásico inferior y el Cretácico superior, casi por todas las tierras holárticas (fig. 14-16). El área del género actual de coniferas Araucaria llegó a ser cosmopolita en el Jurásico y el Cretácico, pero desde el Terciario se redujo al hemisferio sur y en la actualidad presenta restos disyuntos situados en el Pacífico occidental, Australia y Sudamérica. Entre las coniferas del Jurásico y del Cretácico inferior se encuentran precursores de las podocarpáceas, actualmente propias del hemisferio sur, así como de las taxáceas, cefalotaxáceas y cupresáceas y tal vez también pináceas. Los cicadópsidos son especialmente característicos de las floras mesofí-

Fig. 11-297: Sucesión de tipos de polen y de hojas en las angiospermas más antiguas, desde el Cretácico inferior (Barremiense, Aptiense, Albiense) hasta el comienzo del Cretácico superior (Cenomaniense), en el este de América del Norte (y en otros lugares). Tipos de polen (rojo): A, B sulcado (A Clavatipollenites, B Liliacidites, etc.); C tricolpado ( T r i c o l p i t e s , etc.); D-F tricolporoidado (Tricolporoidites). Tipos de hoja: G obovada, con nervadura irregular, semejante a la de las monocotiledóneas (Acaciaephyllum)-, H reniforme (Proteaephyllum); i ovada, dentada, nervadura pinnada (Quercophyllum)-, K estrechamente obovada, entera (Rogersia)-, L anchamente elíptica (Ficophyllum)-, M palmatilobada (Vitiphyllumf, N obovada (Celastrophylluml O peltada (Nelumbites, Menispermitesf, P cordado ovada (Populophyllumf, Q elíptica, dentada (Celastrophyllum)-, R y T pinnadas (Sapindopsis)-, S y U trilobatopalmadas, con nervadura cada vez más regular (Araliaephyllum y Araliopsoides). - Según J.A. Doyle y L.J. Hickey.

11.3 Filogenia e historia de la vegetación licas, con líneas de desarrollo recientemente existentes todavía y en la actualidad extinguidas. Un momento importante para la historia de la flora y la vegetación de la Tierra es la aparición de las angiospermas (aprox. 140 • 10') en el Cretácico inferior. Las angiospermas se originaron probablemente en forma de hierbas y arbustos de lugares alterados en latitudes geográficas bajas y en condiciones de aridez a semiaridez. Poco después de aparecer las angiospermas se produjo la separación del continente septentrional (Laurasia) y el meridional (Gondwana) a través del mar de Tetis, que se estaba formando entonces. La relativa uniformidad del clima mundial cedió ante un marcado y progresivo gradiente de temperatura desde los polos al ecuador. Además de las muchas propiedades de las angiospermas que acrecentaron su tasa de especiación, se ha de buscar la causa de la rápida diferenciación y de la gran riqueza en especies de este grupo en aquellos cambios tectónicos y climáticos que experimentó la Tierra. Ya en el Cretácico medio, las angiospermas eran los grupos dominantes en la mayoría de las unidades de vegetación a nivel mundial. Esta época marca el comienzo del Neofítico y está unida a la extinción o a un fuerte retroceso de los taxones que dominaban en el Mesofítico. Existen series más o menos continuas de fósiles (fig. 11-297) que permiten reconocer el aumento de las progresiones de caracteres que se dieron en el polen y en las hojas. De ellas puede concluirse que las angiospermas experimentaron también una temprana diversificación en sus formas de crecimiento (de leñoso a herbáceo) y una adaptación a distintos ambientes (secos y húmedos). Es concebible que las áreas de distribución actual, por lo menos algunas holárticas, pantropicales o del hemisferio sur. de los grupos de parentesco extendidos por ellas se puedan explicar por la situación de los continentes en el Cretácico y a principios del Terciario. Así, Norteamérica y Eurasia, en la zona del Atlántico Norte se han separado relativamente tarde; África, Arabia y la India se mantuvieron unidas largo tiempo después de la separación de África y Sudamérica. que se produjo antes (aprox. 90 • 10''), y las uniones y las posibilidades de migraciones entre Sudamérica, la Antártida y Australia/Nueva Zelanda continuaron hasta hace unos 40 • 10" años. La aproximación o unión de la India y Asia meridional, de Australia/Nueva Guinea y el sudeste de Asia, así como Norteamérica y Sudamérica (aprox. 3 • 106) tuvo lugar en parte en tiempos geológicos recientes. En los siguientes ejemplos de los tipos de distribución correspondientes, los grupos con documentación fósil segura desde el Cretácico se indican con un asterisco (*). Hemisferio norte: mag-

875

noliáceas* (fig. 14-24). cercidifiláceas*, platanáceas*, fagáceas* (fig. 14-17), betuláceas*, juglandáceas*, peoniáceas. Pantropicales: anonáceas, monimiáceas, clorantáceas*, mirtáceas, flacourtiáceas, sapoláceas, rubiáceas, arecáceas*. Africano-sudamericanas: velloziáceas. Hemisferio sur: winteráceas*, proteáceas*. notofagáceas*. Estos y otros ejemplos de modelos de distribución posibles del Cretácico y del Terciario inferior exigen una revisión crítica ante los descubrimientos de los cada vez más abundantes trabajos sistemáticos con el DNA. La utilización de un reloj molecular en las investigaciones genéticas, p. ej., sobre las gencianáceas y las melastomatáceas, ha permitido saber que el paso entre los continentes tropicales pudo tener lugar por dispersión a distancia o por migración a través de zonas actualmente templadas mucho tiempo después de la separación de los continentes. En el caso de las lauráceas tropicales, se ha demostrado que el área de distribución pantropical de algunos grupos de géneros se explica con la deriva de los continentes, pero otros grupos de géneros con una distribución semejante son de épocas más recientes.

11.3.2.4 Cenozoico 6 (65 • 10 años-actualidad) E l Terciario (65-aprox. 2 • 106) es una época de cambios climáticos muy marcados. Así como en el Terciario inferior (Paleoceno 65-54 • 10", Eoceno 54-38 • 10" y Oligoceno 38-26 • 10") estaba ampliamente extendido un clima de templado a subtropical, en el Terciario superior (Mioceno 26-12 • 106), Plioceno 12-aprox. 2 • 106; el principio del Plioceno a veces se data también en 5,2 • 106 se produjo un enfriamiento y una aridización del clima, que se prolongó en las glaciaciones del Cuaternario. Una de las causas fundamentales de este cambio climático son las modificaciones que tuvieron lugar en la superficie terrestre. La formación del Himalaya, los Alpes, los Andes, etc. en el Mioceno y el Plioceno provocó la formación de extensas zonas secas, en las partes sin lluvia de estas montañas. El desplazamiento de masas de tierra a latitudes geográficas altas permitió la formación de los casquetes polares (fig. 11-294), y la reducción o desecación de los mares, como p. ej. el de Tetis, hicieron que se estableciera un clima continental en las zonas alejadas entonces de las aguas. Por ello, el clima de la Tierra a finales del Terciario era mucho más complejo que al comienzo de nuestra época. El desa-

bosque turboso seco bosque pantanoso bosque turboso húmedo Nyssa

Taxodium

carrizal

Loranthaceae

plantas acuáticas

Liquidambar g

•y

1

S1'

¡i' Phragmites Cladium av v

kt

i

•

Nymphaea

Ósmunoa

wmm

turba forestal

turba de carrizos y cárices

gyttja

Fig. 11-298: Reconstrucción de la zonación de la vegetación en una turbera de lignito del Terciario medio en Europa central. - Según M. Teichmüller de P. Duvigneaud.

876

11 Sistemática y filogenia

rrollo de la flora y la vegetación se vio muy influido por este cambio climático y morfológico. En el Terciario inferior estaban muy extendidas, incluso en las zonas hoy templadas del hemisferio norte, las pluvisilvas siempre verdes trópico-subtropicales con lauráceas (p. ej., Cinnamomum), moráceas (Artocarpus, Ficus), juglandáceas primitivas (Engelhardtia), palmeras (Sabal, Elaeis, Nypa), helechos tropicales (p. ej., Matonía). Algunas irradiaciones de estas floras tropicales llegaron incluso hasta las actuales regiones árticas de Alaska y Groenlandia. Desde latitudes geográficas más meridionales y avanzando hacia el norte se encontraban en el Terciario inferior de las tierras holárticas floras ricas en especies de bosques planifolios estivivirentes y de bosques mixtos de aciculifolios. Tales floras fósiles se se extienden hasta las islas Spitzberg e incluso hasta la Tierra de Grinell (81 " 4 5 ' lat. N, hoy con una temperatura media anual de - 2 0 °C). A l l í existían géneros que hoy viven en Europa templada: Pinus, Picea, Platanus, Fagus, Quercus, Corylus, Betula, Alnus. Juglans, Ulmus, Acer, Vitis, Tilia, Populas, Sálix, Fraxinus. Otros géneros están extinguidos en Europa, pero se encuentran en zonas más cálidas de Norteamérica (Taxodium, Sequoia), Asia oriental (Ginkgo, Cercidiphyllum) o en ambas zonas (Tsuga, Magnolia, Liriodendron, Sassafras, Carya, Diospyros). Como los continentes septentrionales entonces estaban menos separados entre sí que ahora (fig. 11 -294), tuvo que haber sido posible en el Terciario un activo intercambio en el espacio circumpolar. El resultado fue la constitución de la llamada flora arctoterciaria, que forma el grueso principal de la flora actual del holártico. En Europa central, la temperatura media anual durante el Eoceno debía de ser de unos 22 "C. Comparado con la actualidad, en el hemisferio norte, el límite polar de los bosques había experimentado un desplazamiento de 20-30 grados de latitud hacia el norte y el límite septentrional de las palmeras, de 10-15. Se pueden encontrar restos de esta flora del Terciario inferior, p. ej., en Eckfeld/Eifel, Messel, en Darmstadt, y en el valle del Geisel, en Halle. También la flora báltica del ámbar procede de esa época. Aquí pueden encontrarse, además de los géneros ya citados, representantes de las cornáceas (Mastixia), las anonáceas. las teáceas (Stewartia), las esterculiáceas, las sapotáceas. las simplocáceas, las pandanáceas y las ciateáceas. taxones actualmente extendidos sobre todo por los trópicos y con frecuencia relictos en el sudeste de Asia. La vegetación de aquella época debía parecerse a las actuales pluvisilvas montanas ricas en lauráceas del sudeste de Asia. Los tTes géneros europeos de la familia pantropical de las gesneriáceas (Ramonda, Jankea y Haberlea) son probablemente reliquias de esta flora tropical del Terciario. Desde el Eoceno hasta el M i o c e n o se originaron en Europa central extensos depósitos de lignito por acumulación de restos orgánicos en la orilla de las aguas en vía de colmatación y en los bosques turbosos vecinos. Las formas típicas de estos bosques lignitíferos terciarios (fig. 11-298) son los géneros de coniferas Taxodium y Sequoia, hoy localizados c o m o reliquias en lo más caluroso de Norteamérica, así como el género Nyssa (cornáceas), de Asia. En la zona de plantas acuáticas de las turberas de lignito (fig. 11 298) crecían, además de Nymphaea, otras ninfeáceas como p. ej. Brasenia (actualmente: América, Asia). A continuación seguía una zona de carrizal con. p. ej., Dulichium (ciperáceas: América) y un bosque pantanoso con Nyssa, Taxodium y la epífita Tillandsia (bromeliácea: América). Por encima del nivel normal del agua se formaban bosques turbosos. En los lugares más húmedos aparecían Myrica, Liquidambar (América, Asia), Cyrilla (América) y Osmunda claytoniana (América, Asia), y en lugares más secos. Sequoia (América), Sciadopitys (Asia), Sabal (América, Asia) y el helecho trepador pantropical Lygodium. De los géneros citados sólo crecen

en Europa actualmente Nymphaea y Myrica. Hoy todavía se encuentran condiciones semejantes a las de los bosques lignitíferos en la parte subtropical del sudeste de Norteamérica (p. ej., en Florida). A l tener lugar en el Terciario superior un enfriamiento y una aridización parcial se produjo un desplazamiento de las zonas florísticas y de vegetación hacia el sur, la extinción de casi todas las estirpes tropicales y también de muchas de las arctoterciarias termófilas en Europa y la formación de grandes hiatos o huecos en la distribución de muchas especies holárticas del bosque planifolio en el espacio más continental de Asia central y del oeste de Norteamérica. Desde el Eoceno al Plioceno disminuye en el hemisferio norte la proporción de estirpes tropicales, que en un principio eran muy dominantes y los representantes arctoterciarios llegaron a ser dominantes. En Europa, las altas montañas dispuestas transversalmente y el Mediterráneo fueron obstáculos decisivos para las migraciones de las floras del Terciario (y también del Cuaternario). Se comprende así por qué Europa es hoy mucho más pobre en especies arctoterciarias que las zonas climáticamente comparables de Asia oriental y de Norteamérica. Las características disyunciones Asia oriental-Europa-este de Norteamérica (Fagus: fig. 14-17, Carpinus, Hepático) y Asia orientaleste de Norteamérica (Tsuga, magnoliáceas: fig. 14-24, lllicium, Sassafras, Hamamelis, Nyssa. Catalpa) o casos de endemismo relictual en el sudeste de Norteamérica (p. ej., Taxodium) o de Asia oriental (p. ej., Ginkgo, Metasequoia, Cercidiphyllum) deben interpretarse como etapas en el camino de la reducción progresiva de las áreas de distribución de grupos taxonómicos arctoterciarios. Las temperaturas anuales medias descienden en Europa central, desde el Mioceno hasta la actualidad, entre aprox. 16" y 8-9 "C. Son áreas de refugio especialmente importantes para los taxones arctoterciarios (reliquias terciarias) de Europa y del sudoeste de Asia los países balcánicos (p. ej.. Picea omorika, pariente cercano P. jezoensis de Asia oriental, y Aesculus hippocastanum; Aesculus es un género que se halla extendido en el Himalaya, Asia oriental y Norteamérica), lugares húmedos de los países mediterráneos orientales (p. ej., Platanus orientalis; el género existe también en Norteamérica y se extinguió en Asia central y oriental; la ulmácea Zelkova. que también se halla en Asia oriental, así como Liquidambar y Styrax) y la zona forestal de la orilla oriental del mar Negro y la meridional del mar Caspio -p. ej., el género Pterocarya, de las juglandáceas, que se encuentra también en Asia oriental y se extinguió en Norteamérica; Albizia (mimosáceas) y Diospyros (ebenáceas), con relaciones de subtropicales a tropicales. La aparición de climas calurosos continentales y secos en verano en las zonas submeridionales y meridionales (p. ej., en los países mediterráneos, en el oeste de Norteamérica y también en el hemisferio sur, como, p. ej., en Chile) provocó a mediados del Terciario una transformación de las floras estivivirentes de la pluvisilva local en floras de esclerófilos. En Europa este desarrollo resultó acentuado por la reiterada desecación del Mediterráneo en el Mioceno. Ejemplos de este cambio florístico son la aparición de Myrtus communis y Smilax aspera, de familias principalmente tropicales, así c o m o Quercus ilex. Nerium oleander y Olea europaea. El origen de las floras esclerólllas está particularmente bien documentado en las floras fósiles oligocenas y miocenas del sudeste de Europa, que contienen, p. ej.. precursores de las especies actuales de Laurus. Arbutus, Ceratonia. Pistacia. Pliillyrea, etc., y también en el oeste de Norteamérica. Los bosques de laureles o laurisilvas de las islas Canarias pueden considerarse, al menos en parte, reliquias de esta fase. Sin embargo, en el caso de algunos habitantes de las laurisilvas (p. ej., Ixanthus viscosus -gencianáceas-, pariente cercano de la mediterránea Blackstoniá) se ha demostrado, mediante análisis moleculares, que son de una época más recien-

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

°C

Paleoceno

Eoceno

Oligoceno

Mioceno

Plioceno Pleistoceno

25

20

Holoceno

15

877

Fig. 11 -299: Oscilaciones climáticas del Terciario y del Cuaternario. Temperaturas medias estimadas para Europa occidental y central. La escala temporal del Plioceno y del Holoceno y el número de períodos fríos y cálidos es inferior al número real. - Según P. Wohlstedt y T. Nilsson, de G. Lang.

10

5

O ~v

60

~T~ 50

40

i— 30

20

~i 10

te. Más tarde los espacios particularmente estables en el aspecto geológico de la península Ibérica y del noroeste de África, así como del sudoeste de Asia, fueron decisivos para el desarrollo de la flora mediterránea. El origen y la diferenciación progresiva durante el Terciario reciente de las floras xerófilas de las sabanas, estepas, semidesiertos y desiertos sin bosque, así como su difusión por todo el mundo, están evidentemente en relación con la desecación progresiva y la continentalización de las zonas alejadas del mar. A la difusión de las sabanas y estepas estuvo unido el origen de muchos animales herbívoros que viven en manadas. La formación de las montañas que comenzó en el Mioceno tuvo una importancia decisiva para la formación de las floras alpinas holárticas. L a situación de los centros de d i versidad de géneros característicos de alta montaña (p. ej., Saxífraga. Draba, Primilla, Gentiana, Pedicularis, Leontopodium y Crepis) hace pensar que las montañas centroasiáticas (Himalaya oriental, China occidental, A l t a i ) fueron los lugares donde se i n i c i ó la e v o l u c i ó n de estos géneros. Desde allí es evidente que muchos taxones se asentaron también en la zona ártica circumpolar tras atravesar el estrecho de Bering, y llegaron en parte incluso hasta A m é r i c a central y Sudamérica (p. ej., Gentianella). A pesar de ello no puede olvidarse tampoco la importancia de las montañas mediterráneas europeas como centro de formación de taxones alpinos. Esto es aplicable, p. ej., a Sempervivum, Helianthemum, Rhodothamnus, Phyteuma, Achillea, Globularia y Sesleria. En ellos muchas veces es posible apreciar la diferenciación progresiva de estirpes montanas, alpinas y alpinas superiores incluso en los representantes actuales. El enfriamiento del c l i m a (fig. 11-299) que se había iniciado en el Terciario, en el Mioceno, tuvo continuidad en el C u a t e r n a r i o (aprox. 2 • 10'': algunos autores fechan el comienzo del Cuaternario en 2,5-1,64 • I O6) en las grandes oscilaciones climáticas y en las glaciaciones ligadas a ellas. Las causas de estas fuertes oscilaciones climáticas se hallan, por un lado, en las transformaciones regulares de la rotación de la Tierra y, por otro, en la naturaleza de la superficie terrestre. La rotación de la Tierra se ve alterada regularmente por la excentricidad de la órbita elíptica, la inclinación del eje terrestre y por la llamada precesión, mediante la cual se marca la fecha del perihelio, el punto más próximo al sol de la órbita terrestre. Como es evidente que estas alteraciones regulares en la rotación de la Tierra han tenido lugar a lo largo de toda su historia, no bastan por sí mismas para explicar las oscilaciones climáticas del Cuaternario. Estas oscilaciones climáticas pudieron originarse cuando las grandes

2 O millones de años

masas terrestres (debido a la deriva de los continentes) llegaron o se aproximaron a los polos. Estos acontecimientos influyeron en las corrientes marinas, que son los portadores más importantes de energía, de tal manera que se pudieron formar las masas polares de hielo. Es evidente que para el comienzo del Cuaternario la formación de hielo en el Ártico reviste una importancia especial, ya que la zona antártica ya hacía tiempo que estaba cubierta por él. Otro factor claramente importante fue el cambio habido en las corrientes atmosféricas y en la dirección de los vientos debido a la elevación progresiva de las montañas en esta época. Durante el Cuaternario (fig. 11-300) se produjeron numerosos períodos fríos (glaciales, criómeros) y cálidos (interglaciales, termómeros). Durante los períodos fríos se f o r m a r o n enormes masas continentales heladas, con un grosor de hasta 3000 m, en el N de Europa, en la parte vecina del N O de Siberia y en extensas regiones de Norteamérica (por el sur hasta los 40 lat. N). También los A l p e s estaban cubiertos por un revestimiento casi continuo de hielo (fig. 11-301), mientras que las montañas del sur de Europa, de Asia, Alaska y los trópicos sostenían glaciares menos extensos. Durante los periodos cálidos, las temperaturas de la superficie terrestre eran a veces superiores a las de la actualidad. L o s períodos fríos de las latitudes geográficamente elevadas se correspondían en las zonas más calurosas y secas del sur (p. ej., región mediterránea, Sáhara) muchas veces con períodos pluviales, mientras que allí, en los periodos calurosos, se acentuaba la aridez. En las llanuras tropicales, el c l i m a durante los períodos fríos era más frío y notablemente más seco, lo cual provocó la reducción y la fragmentación de las pluvisilvas tropicales. Durante los periodos fríos, las temperaturas medias anuales descendieron en Europa central unos 8-12 C, pero, en las regiones tropicales y alejadas del hielo, el descenso fue sólo de 4-6 °C. El límite de las nieves persistentes estaba situado en los Alpes unos 1200-14()0 m más abajo que en la actualidad (en los Alpes centrales se hallaba a 1600-2000 m y en los Alpes septentrionales, a 9001200 m). Los glaciares de los Alpes descendían hasta las llanuras vecinas y quedaban sólo a unos 500 km de distancia del hielo nórdico. No obstante, el clima glacial era hostil a la vegetación incluso fuera de las áreas cubiertas de hielo. En una ancha zona alrededor del inlandsis se depositaban sedimentos de polvo transportado por el aire y depositado como loess. Hasta cerca del límite septentrional de los países mediterráneos, el suelo permanecía helado a cierta profundidad durante todo el año (permafrost). La fijación de grandes masas de agua en forma de hielo tuvo como consecuencia un descenso del nivel del mar (hasta aprox. 120m)y la ampliación de las tierras emergidas. Así, las islas Británicas y la parte meridional del mar del Norte eran parte integrante del continente durante la retirada de la última glaciación.

878

11 Sistemática y filogenia

años antes de la actualidad Holoceno

%

temperatura de julio

O

10

20

Weichseliense

años antes de la actualidad

-fn« o-

1 HO

e §

T7?

Weichseliense

£

JV

Baveliense Menapiense

Medio

1

Cromeriense

o

i

Postglacial

0 1/1

1 Mió -

3

Superior

Holsteiniense = Elsteriense o IB 2

temperatura de julio

o_

100 0 0 0 -

Waaliense

Inferior

Eemiense

Q_

Superior

i

O

Eburoniense Medio

Saaliense Tigliense

0 TB E g QJ 8 tñ 1

Plioceno

Pretigliense

3 Mió - J

Inferior

200 000

2 Mió -

Holsteiniense

Reuveriense Elsteriense 300 000 -

Fig. 11 -300: Ejemplo de la distribución estratigráfica del clima y temperaturas medias estimadas para julio de todo el Cuaternario (izquierda), así como del Pleistoceno medio y superior y del Holoceno (derecha). Los números arábigos indican los períodos ¡nterglaciales: 3 Cromeríense IV, 4 Cromeriense III, 5 Cromeriense II, 6 Cromeriense I, 7 Leerdamiense, 8 Baveliense, 9Waaliense C, 10Waaliense A, 11 Tigliense TC5,12 Tigliense TC3,13 Tlgliense A (Mió: millones de años). - Según W.H. Zagwijn (izquierda) y J. de Jong (derecha), de G. Lang, ligeramente modificado.

Las numerosas oscilaciones climáticas del Cuaternario se suelen dividir en seis glaciaciones (fig. 11-300), que en diferentes partes de Europa y en Norteamérica han recibido nombres distintos. Los periodos trios empiezan en la transición del Terciario al Cuaternario, con el Pretigliense, todavía no muy frío (A Brüggen; aprox. 2,3 • 106 años) y Eburoniense (A Donau; aprox. 1,6 • 10' ), continúan con el Menapiense (A Günz; aprox. 1,1 • 10a) y el Elster o Elsteriense (é Mindel; aprox. 0,35 • 106), alcanzan su máximo con el Saale o Saaliense (4 Riss; aprox. 0,23 • 106) y terminan provisionalmente con el Weichsel o Weichseliense (4 Würm; aprox. 0,11 • 106). Entre estos períodos fríos se sitúan los cálidos, que, al comenzar el Cuaternario, duraban más que los fríos y a finales de éste eran claramente más breves (el de Holstein o Holsteiniense y el de Eem o Eemiense, los dos últimos períodos cálidos, duraron cada uno sólo 15 000 años, mientras que la glaciación de Weichsel duró aprox. 100 000). Los períodos cálidos eran interrumpidos por fases más cortas de calentamiento (interestadios; aprox. 24 en la glaciación de Weichsel). Las épocas frías, lluviosas o secas han tenido una gran influencia en la vegetación y han provocado cambios drásticos en las zonas de distribución y en el desplazamiento de las zonas de vegetación. Numerosos taxones terciarios se extinguieron y se originaron otros nuevos, sobre todo por hibridación y poliploidía debido a los constantes cambios de las zonas de distribución. Resultaron afectadas de modo especialmente intenso, c o m o es natural, las zonas próximas a los glaciares de Europa y Norteamérica.

En la fig. 11-301 se representa una reconstrucción de la vegetación de Europa durante el momento más frío de la última glaciación. Exceptuando silvostepas o tundras arboladas locales con abedules, pinos y otros vegetales leñosos resistentes al frío (p. ej., en la vertiente oriental de los A l pes, relativamente templada), Europa central carecía entonces de árboles. Por su especie característica, Dryas octopetala, planta ártico-alpina, estas floras fósiles reciben el nombre de «floras de Dryas». Ellas nos dicen que entonces estaban muy extendidas las tundras de matorral y estepas frías, muchas veces con depósitos de loess y también praderas alpinas ricas en herbáceas perennes, turberas de cárices y asociaciones de plantas acuáticas con pocas especies. Entre las especies características de las floras de Dryas se encuentra, p. ej., Dryas octopetala, Salix herbáceo, Loiseleuria procumbens. Saxífraga oppositifolia. Silene acaulis, Polygonum viviparum, Oxyria digyna y Eriophorum scheuchzeri, de distribución ártico-alpina en la actualidad: Salix polaris y Ranunculus hyperboreus, ahora exclusivamente árticas; Potentilla a urea y Salix relusa, sólo alpinas. Sin embargo, vivían con ellas otras especies que hoy todavía crecen entre el Artico y los Alpes, como, p. ej., en las montañas de altitud media (Betula nana o Empetrum nigrum) y también otras hoy ampliamente difundidas y climáticamente menos exigentes (Filipéndula ulmaria, Menyanthes trifoliata y Polamogeton). En los lugares secos crecían especies de la estepa fría que actualmente están distribuidas sobre todo por el este (Artemi-

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

879

Fig. 11-301: La vegetación de Europa hace unos 20 000 años (glacial de Weichsel en el momento de máxima expansión). Líneas dentadas: margen de los glaciares, blanco; tundra, punteado amplio; tundra esteparia, punteado denso: estepa con plantas leñosas aisladas. Según G. Lang.

sia, Helianthemum y Ephedrá). En los suelos brutos se encontraban también vegetales que hoy se encuentran como malas hierbas, como p. ej. Chenopodium álbum y Centaurea cyanus. Los animales característicos de estas estepas frías eran. p. ej.. el mamut, el reno, el buey almizclero, la marmota y el leming. La figura 11 -301 muestra la amplitud que alcanzó en el sur de Europa la retirada de las plantas leñosas exigentes. Se conservaron bosques en galería y marginales en la zona de las estepas frías meridionales; las silvostepas abiertas y las tundras arboladas estaban muy extendidas y los refugios de los árboles planifolios estivivirentes o de las coniferas exigentes eran muy pequeños, disyuntos y con frecuencia próximos a la costa. L a vegetación sempervirente sólo debía formar grandes masas en el noroeste de Á f r i c a o en el suroeste de Asia. La identificación de los refugios del Cuaternario a través de los análisis del polen se completan en la actualidad con la introducción de los métodos de análisis del DNA. Se supone además que, durante la migración desde los refugios se perdió variación genética y que, por lo tanto, en las zonas de refugio podía haber una variación genética mayor que en las zonas de donde procedían. El análisis de la variación, p. ej., del DNA plastidial de algunas especies arbóreas, ha dado como resultado que Quercus robur y Q. peiraea, Abies alba y Alnus glutinosa tenían zonas de refugio en el sudeste de Europa (Balcanes), el sur (Italia) y el sudoeste (península Ibérica), Fagus sylvatica la tenía sólo en el sudeste y el sur de Europa y Picea abies, sólo en el sudeste. Estos resultados confirman generalmente los datos obtenidos con los análisis polínicos, pero a veces han llevado a descubrir nuevas zonas de refugio.

Durante los períodos fríos, muchas especies de montaña y del Á r t i c o tuvieron que emigrar a lugares de menor altitud o a tierras más meridionales, pero sólo en las grandes llanuras bajas hallaron condiciones favorables para las grandes migraciones. Esto tuvo c o m o consecuencia un intenso intercambio de floras entre las primitivas zonas de distribución. N o sólo se vieron afectadas las floras de los Alpes, los Pirineos, los Cárpatos y las altas montañas del sur de Europa, sino que también, p. ej., taxones de montaña originariamente asiáticos alcanzaron Norteamérica a través del estrecho de Bering, entonces emergido, o llegaron a los Alpes, y especies alpinas alcanzaron las tierras árticas y viceversa. En los períodos cálidos, estas especies, por una parte, se retiraron otra vez hacia las montañas y el Á r t i c o pero, por otra, su área fría de distribución continua quedó fragmentada ante el avance de la vegetación forestal. Estos procesos explican las numerosas disyunciones alpinas, ártico-alpinas y asiático-alpinas, así como la presencia de especies ártico-alpinas y boreales, como reliquias glaciales, fuera de su área de distribución principal. Muchas especies de Saxífraga, Gentiana, Androsace, Soldanella, Prímula, Potentilla, etc., presentan disyunciones en las montañas europeas. con áreas parciales muy separadas en los Alpes, Abruzzos, Pirineos, Sierra Nevada. Cárpatos y cordilleras balcánicas. Algunas especies ártico-alpinas aparecen con más frecuencia en localidades aisladas de algunas de las montañas medias más elevadas de Europa central (p. ej., la Selva Negra o los Sudctes), como. p. ej.. Saxífraga oppositifolia, Verónica alpina, Gnaphalium supinum. Las distancias

880

11 Sistemática y filogenia

te el Cuaternario y desde allí, durante los períodos fríos, se extendió a Europa central y alcanzó los Alpes, los Cárpatos, los Pirineos, los Abruzzos y las cordilleras balcánicas. Algunos hallazgos fósiles documentan su área continua en los períodos fríos, la cual es muy disyunta en la actualidad: entre las zonas principales, ártica y alpina, aparece en localidades relictuales muy aisladas (p. ej., en los Sudetes). Betula nana y Loiseleuria procumbens y Dryas octopetala y especies afines, centradas en Norteamérica y extendidas hasta Asia, así como Eriophorum scheuchzerí, circumpolar, muestran un cuadro semejante. En cambio, Saussurea alpina y Lloydia serótina, a partir de sus centros de origen asiáticos, alcanzaron el ártico y las altas montañas europeas, Pinus cembra y Leontopodium alpinum sólo llegaron a las últimas, Alchemilla alpina y el grupo de parentesco de Nigritella nigra son ejemplos de taxones alpinos que durante los períodos fríos pudieron llegar hasta los países árticos. La presencia relictual, en zonas de baja altitud, de plantas ártico-alpinas o alpinas desde los períodos fríos se encuentra especialmente en turberas (p. ej., Betula nana. Empetrum nigrum, Trichophorum cespitosum) o suelos brutos, como p. ej. en gargantas húmedas (p. ej.. Saxífragapaniculata, Arabís alpina). En estos lugares. las peculiares condiciones locales compensan la influencia desfavorable del macroclima y alejan a las especies que podrían competir con éxito.

Fig. 11-302: Distribución de Salix herbacea en Europa en la época actual (///•) y, según los fósiles, en la Postglacial, en el período frío Würm (O) y en los períodos fríos anteriores (x). - Según H. Tralau, de H. Walter y H. Straka.

entre dichas localidades sobrepasan muchas veces los 1000 km. Es célebre, p. ej.. la presencia de las especies puramente árticas Saxífraga ni val¡s y Pedicularis sudetica en un lugar tan apartado como los montes de Silesia (Riesengebirge). y en Pedicularis. su área principal de distribución se encuentra a unos 2000 km de distancia. Salix herbacea (fig. 11 -302) ocupó un área ártica (noreste de Norteamérica, Groenlandia, Islandia, Spitzberg y norte de Europa) duran-

Las plantas vasculares pudieron resistir los períodos fríos bien en zonas de refugio fuera de las glaciaciones, bien en cimas o picos localmente libres de hielos («nunataks»). La situación de estos refugios puede deducirse aún por la acumulación de zonas de distribución relictuales o disyuntas de diferentes especies, o por el solapamiento de las zonas de distribución y nunataks geomorfoiógicamente reconocibles. C o m o en este caso, a diferencia de cuando se identifican las zonas de refugio de los árboles anemófilos, con frecuencia no aparece polen fósil y los métodos de análisis del D N A tienen una importancia creciente. Dependiendo de la duración del período frío fuera o dentro de la glaciación se pueden esperar modelos muy distintos de la distribución geográfica reciente de la variación genética. Así, en el caso de la al-

Fagus sylvatica

Fig. 11-303: Distribución actual del haya (Fagus sylvatica) y migración de ésta durante el Tardiglacial y el Holoceno. Puntos negros grandes con cifras: fechas de radiocarbono, en miles de años. Puntos pequeños: área de distribución actual. Linea discontinua: límite aproximado del área de distribución hace 10 000 (trazo grueso) y 5000 años. - Según J. Lang.

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

881

de la supuesta supervivencia en nunataks, la recolonización postglacial de zonas antes heladas tuvo lugar a partir de zonas de refugio fuera de los glaciares. Con métodos moleculares se ha averiguado que Papaver alpinum tuvo zonas de refugio probablemente fuera de los glaciares en las partes marginales del oeste, noroeste, este y sur de los Alpes. Se supone que existieron refugios con una localización semejante para muchos círculos de parentesco. Posiblemente está también en relación con los períodos fríos la ampliación del área de distribución de especies y géneros holárticos hacia el sur (p. ej., Quercus. Fagus: fig. 14-17), así como algunas disyunciones bipolares muy notables entre los hemisferios norte y sur (en parte con áreas intermedias trópico-alpinas).

o

30 40 testimonios fósiles

área actual

•

área principal

o tardiglacial y preboreal

localidades aisladas

+ periodo caluroso postglacial

Fig. 11-304: Distribución de Ephedra distachya agg. en la actualidad y desde el Tardiglacial hasta el Postglacial. - Según J. Iversen, de H.Walter y H. Straka.

pina Eritrichium ncwum, se pudo probar que sobrevivió en un período frío en tres nunataks geográficamente aislados, mientras que, en el de la alpino-ártica Saxífraga cespitosa y el área de distribución parcial ártica de 5. oppositifolia, se ha podido demostrar que, en vez

Se encuentran ejemplos de taxones de distribución bipolar entre los liqúenes (p. ej., Cetraria islándico), los musgos (p. ej., Sphagnum) y las angiospermas (p. ej., Carex, Epilobium, Empetrum, Prímula farinosa agg.). Durante el Cuaternario, dichos taxones se extendieron a lo largo de las cordilleras y los Andes desde Norteamérica hasta la parte andina y antártica de Sudamérica. Otras alcanzaron también Australia o Nueva Zelanda pasando por las montañas del sudeste de Asia y de Nueva Guinea (pero éstas pudieron llegar desde Sudamérica por dispersión a distancia, como, p. ej., Gentíonella). Una tercera vía migratoria importante conducía finalmente hacia el sur a través de las montañas de Africa oriental. Durante los períodos calurosos del Cuaternario, la cubierta vegetal era semejante a la actual. Sin embargo, en los primeros interglaciales de Europa había todavía algunas especies terciarias que actualmente están extinguidas allí. En parte hasta el comienzo de la glaciación de Weichsel y el comienzo, por tanto, del Pleistoceno reciente existieron en Europa

Sur de Suecia (Nilsson)

Dinamarca (Jessen, Iversen)

Islas Británicas (Jessen, Godwin)

Europa central (Firbas)

I / II

IX Subatlántico

VIII Subatlántico

IX/X Período cálido posterior (Subatlántico)

Subatlántico (SA) 2300 III / I V Subboreal

2500 VIII Subboreal

2700 Vllb Subboreal

(SB) 5000

5300 V/VI Atlántico

VII Atlántico

5000 Vlla Atlántico

(AT)

8n i

8200 VII / VIII Boreal (BO)

V/VI Boreal

9900 IX Preboreal

(PB)

IV Preboreal

III Dryas superior

12000-

IV Preboreal I

Ib Bolling

VI/VII Periodo cálido medio (Atlántico)

1«

8800/8500 IV Periodo precálido (Preboreal)

12000Ib Periodo subártico inferior

Dryas inferior 12500

la Dryas más inferior

f

11000II Período subártico medio

12000

I

Qi

7500 -

III Período subártico superior

Dryas inferior XII Dryas inferior

4500

III Dryas superior

Allerod

-12000

Periodo cálido superior (Subboreal)

10100-

11700

le

W

10300

11000Allerod

VN I

V Período cálido inferior (Boreal) 9500

10300

11100XI Allerod (AL)

V/VI Boreal 9000

10300X Dryas superior (DR 3)

7500

2800/2500

la Periodo subártico más inferior

.2

2. o» ,
Fig. 11-305: Microdistribución estratigráfica del clima del Tardiglacial y del Holoceno en Europa septentrional, occidental y central. Los límites divisorios con fechas de radiocarbono, antes de la actualidad. - Según G. Lang. - T temperatura, c cálido o más cálido, f frío o más frío.

882

11 Sistemática y filogenia

F O

actualidad

-2000 -3000

-4000

-5000

-6000 -7000

-8000

-9000

10 000

50%

robledal mixto

100%

Fig. 11-306: Diagrama polínico del Cuaternario final, desde finales del período glacial hasta el presente (desde el lago Lutter, 160 m, al este de Góttingen; zonas polínicas l-XII según F = Firbas y O = Overbeck). Esquematizado, proporción de polen arbóreo en negro (Acer no considerado), Corylus y el polen no arbóreo en blanco (sólo los tipos más importantes, ambos relativamente a la suma de polen arbóreo; 100 %). - Según K. Steinberg y A. Bertsch, de H. Walter y H. Straka.

central diversas especies terciarias todavía ampliamente extendidas; es el caso. p. ej., de Brasenia schreberi, una ninfeácea que crece actualmente en Asia oriental y Norteamérica; Picea omorika, hoy localizada en los Balcanes; los cedros (Cedrus), actualmente limitados al norte de Africa y al sudoeste de Asia, y los rododendros. con sus grandes flores, del grupo de Rhododendron ponticum, los cuales se encuentran en la actualidad sólo en áreas parciales muy disyuntas: el Cáucaso, el norte de Anatolia, el Líbano, la península Balcánica y el sudoeste de la península Ibérica. La parte más moderna del Cuaternario, que empezó hace 10 (XX) años, recibe el nombre de Holoceno o Postglacial. Cuando pasa el último máximo de la glaciación hace aprox. 20 000 años, el clima se v o l v i ó más cálido, gradualmente y con retrocesos. Gran parte de los hielos se fundieron durante los 10 (XX) años siguientes y pudieron extenderse de nuevo muchas especies de los bosques y otras comunidades vegetales e x i g e n t e s , p. ej., hacia las tierras de E u r o p a , Norteamérica, en otro tiempo desprovistas de bosques o cubiertas de hielo. En las montañas ascendió el límite de los bosques, se desarrollaron los pisos de vegetación y las tundras alpinas volvieron a sus elevadas localidades. La vuelta de los árboles dominantes en la vegetación (llg. 11-303) durante los períodos tardiglaciales y postglaciales no se produjo simultáneamente. Los motivos de este hecho se deben, p. ej.. a la diferente ecología, la capacidad para competir y la velocidad de difusión, así como a la situación de la zona de refugio. La velocidad media de difusión de las especies arbóreas alcanzaba valores de aprox. 400 m/año.

Las estepas frías tardiglaciales tenían una elevada proporción de gramíneas, ciperáceas y Artemisia. Ephedra distachya (fig. 11-304) y especies afines procedían del este y alcanzaron una gran difusión en Europa, pero la reforestación posterior las redujo a unas pocas áreas secas continentales y a las tierras abiertas del litoral. Son ejemplos de plantas leñosas tardiglaciales Salix, Betula y Pinus. Así pues, los bosques de entonces se parecían a los de la Laponia actual. El Holoceno se inicia con un calentamiento del clima en el período precálido (Preboreal: hace aprox. 10 000-8500 años) y alcanza un m á x i m o de temperatura pasando por el periodo cálido inferior o antiguo (Boreal: aprox. 85007500) en el período cálido medio (Atlántico: aprox. 75004500) y en el período cálido reciente o superior (Subboreal: aprox. 4500-2500) y presenta en el período postcálido (Subatlántico: aprox. 2500-actualidad) un nuevo enfriamiento (fig. 11-305). A estos cambios les corresponde el desarrollo de la vegetación (fig. 11-306). Tras un breve enfriamiento a finales del Preboreal, empieza el Boreal, con una nueva expansión de abedules y pinos. En el Atlántico empieza una expansión en masa del avellano, que da lugar primeramente a bosques de pinos y avellanos. C o n la disminución de los abedules y los pinos (fig. 11-307), así como con la penetración cada vez más intensa de olmos y robles, se forman los bosques mixtos de roble y avellano. A l ir penetrando con mayor fuerza planifolios exigentes como los tilos, los arces y los fresnos, se forman en el A t l á n t i c o hasta el Sub-

11.3 Filogenia e historia de la vegetación

883

cálido superior

Fig. 11-307: Difusión y retroceso del pino albar en el Postglacial de Europa: zonas con la misma precipitación de polen (< 5 %, 5-50 %, 50-75 %, > 75 %) en el Boreal y en el período cálido superior. - Según F. Firbas.

boreal los robledales mixtos. En las concavidades, que se volvían cada vez más pantanosas, se desarrollaban las alisedas, y el abeto rojo recubría las montañas medias orientales, hasta el Harz, así c o m o los Alpes orientales y los Cárpatos. Los pinares se limitaban, c o m o en la actualidad, principalmente a los lugares secos y cálidos. En lugares aún más secos e inhabitables para los árboles se había establecido una vegetación de pastizales secos y estepas rica en especies. No está claro si las condiciones apropiadas para la expansión de las especies termófilas de los matorrales pedregosos, los pastizales secos y las estepas del sur y del este hacia Europa central se dieron en el período atlántico, el subboreal o ya antes de que comenzara la reforestación subatlántica. Las áreas de distribución más o menos continuas de estas especies submediterráneas o póntico-sursiberianas son actualmente, en muchos casos, fuertemente disyuntas, ya que la expansión y el aumento de la densidad de los bosques redujo mucho el espacio vital de las mismas. Por lo tanto, tales plantas, presentes de manera muy aislada o en áreas disyuntas, pueden ser consideradas reliquias de períodos cálidos. Ejemplos de emigrantes que aparecieron durante estos períodos cálidos en Europa central y que tienen actualmente distribución disyunta: Quercus pubescens, Cornus mas, BILXUS sempen irens, Cytisus nigricans, Anthericum liliago y diversas especies de Ophrys. Tal vez más pronto y posiblemente en tiempos tardiglaciales, emigraron hacia Europa, procedentes de las estepas del sur de Rusia y de Siberia meridional, los taxones Stipa ser. Capillata, Adonis vernalis, Larhyrus pannonicus, Scorzonera purpurea o el grupo de formas de Linum flavum y Astragalus exscapus, así como Eryngium campestre, Salvia pratensis y Odontites luteus, procedentes de la zona asiática sudoccidental y mediterránea. Estas especies suelen crecer en suelos calcáreos formando comunidades en estepas, pastizales secos o lugares rocosos, pobres en árboles y arbustos y también a veces en pinares y robledales luminosos. Llegaron a Europa central desde el sur por los valles del Ródano y del Rin, a lo largo del borde sur de los Alpes, del borde oriental de los mismos y por el valle del Danubio. Desde el este, las especies termófilas penetraron más o menos profundamente en Europa por el norte y el sur de los Cárpatos y por Hungría, llegando, p. ej., a los valles centrales de los Alpes, Austria oriental. Bohemia central, las cuencas de Turingia y de Maguncia, etc. En el período subatlántico se hace sensible una disminución de las temperaturas y un aumento de las precipitacio-

nes. El haya, el carpe y el abeto se presentan por primera vez y arrinconan a robles y avellanos. Finalmente, ya en tiempos históricos, el haya llega a dominar a baja altitud, así como en la parte inferior de las montañas medias del noroeste, mientras el carpe se impone en las tierras orientales. Los bosques de montaña se transforman en gran parte en selvas mixtas con hayas, abetos y abetos rojos o píceas. Se alcanza así, en lo esencial, la distribución de los bosques representada en la figura 11-308, que, como estado potencial, tiene validez en la actualidad. El hombre moderno v i v i ó los cambios de c l i m a y vegetac i ó n en Europa desde hace aprox. 4 0 0 0 0 años, el de Neanderthal, desde hace aprox. 200 000 años. Sin embargo, la influencia del hombre sobre la flora y la vegetación sólo se deja sentir en los perfiles polínicos a partir del Neolítico superior (aprox. 3000 años a. C.), con la sedentarización y el comienzo de la agricultura. En los perfiles de suelo, las capas de ceniza indican la desforestación por el fuego, y el polen de cereales y de malas hierbas (Plantago, Rumex, Centaurea cyanus) señala la presencia de la agricultura. El aumento del polen de cereales y malas hierbas señala el pastoreo y el aprovechamiento de praderas. Las malas hierbas que acompañan a las culturas humanas se han extendido a veces mundialmente. Estas especies reciben el nombre de arqueófitos, proceden de los tiempos prehistóricos, como, p. ej., Agrostemma githago y Papaver rhoeas, y llegaron ya a Europa central en el Neolítico, introducidas junto con los cereales. Sinapis arvensis y Anagallis arvensis llegaron como arqueófitos a Europa central en la Edad del Bronce. Los neófitos son recién llegados de épocas históricas, como p. ej. Impariens glandulifera, del Himalaya, Senecio vernalis, de Asia occidental, Elodea canadensis, Conyza canadensis y algunas especies de Aster y Solidago, que proceden de Norteamérica, Galinsoga parviflora y G. tilia ta, que vienen de Sudamérica. Opuntia ficus-indica y Agave americana, que alcanzan gran importancia en los paisajes de la región mediterránea, proceden de las regiones áridas del Nuevo Mundo. Heracleum mantegazzianum (Cáucaso) y Senecio inaequidens (sur de África) son neófitos que se han establecido en Europa en la segunda mitad del siglo pasado. La influencia del hombre en su medio ambiente ha alcanzado una dimensión que supera cualquier cambio natural a lo largo de la superficie terrestre. Así, p. ej., en Europa,

884

11 Sistemática y filogenia Fig. 11-308: Reconstrucción de las zonas naturales de vegetación en Europa central al comienzo de los tiempos históricos (aproximadamente al comienzo de nuestra era) basándose en los datos del análisis polínico. 1 Regiones secas con robledales mixtos poco densos (sin haya, precipitación inferior a 500 mm); 2 zona de los hayedos mixtos de tierra baja (en parte con predominio de robles); 3 zona de los hayedos montanos; 4 zona de los hayedos con pinos escasos; 5 zona de los bosques montanos con haya, abeto y abeto rojo; (A) vegetación subalpina fragmentaria; ( A ) predominio del abeto rojo; 6 zona de los bosques de pinares con robles sobre suelos arenosos; 7 zona de los bosques mixtos de carpe; 8 zona de los bosques mixtos de carpe con abeto rojo; ( • ) predominio local del pino. Según F. Firbas, de H. Ellenberg.

una zona colonizada desde hace mucho tiempo y que ha experimentado una creciente densidad de población, no han sido influidos por el hombre o apenas si lo han sido tan sólo los últimos restos de bosque p r i m i t i v o , pequeñas zonas de vegetación de la tundra y la alta montaña, comunidades rupícolas inaccesibles, algunas turberas bajas y altas, zonas de vegetación acuática o litoral, prados salinos y dunas. Estos espacios ocupan una superficie m u y pequeña y sufren la influencia indirecta del hombre a través de las sustancias nocivas introducidas en la atmósfera. En el territorio de la República Federal de A l e m a nia se calcula que se han e x t i n g u i d o aprox. 1,6 % de las especies de traqueófitos y que un 12,2 % está amena-

zado de e x t i n c i ó n («sólo están presentes en pequeñas poblaciones residuales con escasa capacidad de supervivencia») o están en grave p e l i g r o («experimentan un fuerte retroceso y han desaparecido localmente»). En el caso de las p l u v i s i l v a s tropicales, lugar de o r i g e n de aprox. 2/3 de todas las especies de hongos, animales y plantas, se supone que, a la velocidad actual (aprox. 1 millón de kilómetros cuadrados cada 5-10 años) de roturación progresiva (sin protección especial para los centros de diversidad conocidos), se habrán e x t i n g u i d o en los próximos 60 años casi el 5 % de todas las especies. Una amenaza semejante por parte del hombre puede hacerse extensiva a todas las zonas de la Tierra.

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Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página intencionalmente e n blanco e n el original

CUARTA PARTE

ECOLOGÍA

Las partes anteriores de esta obra se ocupan del metabolismo, el desarrollo y la estructura de las plantas, j u n t o con su evolución y la gran variedad resultante de las formas que se han originado. L a misión de los capítulos f i nales, del 12 al 15, es la de poner en relación estos caracteres con las condiciones de vida que presentan los lugares de crecimiento. Se trata de los mecanismos i m plicados en la conquista del habitat, las posibilidades que tiene la planta para adaptarse a las cambiantes condiciones externas, tanto bióticas c o m o abióticas, de superar las condiciones extremas, de hacer frente a la competencia y de establecer poblaciones y comunidades vegetales con todas estas reacciones y propiedades. Estas marcan, consideradas c o m o un todo, el carácter de la ecología de la Tierra. La botánica ecológica se ocupa de todas las reacciones de las plantas que hacen que, a pesar de la casi inabarcable variedad de condiciones vitales, se puedan seguir produciendo en un medio celular semejante los procesos más elementales, como, p. ej., el de la fotosíntesis o la respiración mitocondrial. Desempeñan un papel importante, j u n t o a las reacciones fisiológicas, sobre todo las adaptaciones del r i t m o vital y la m o r f o l o g í a , caracteres c u y o alcance son propios de cada especie. Finalmente está la selección de los genotipos o el intercambio de conjuntos enteros de especies, con los que se resuelve en la naturaleza el problema de la elección de las diferentes condiciones de vida. L a fisiología, la morfología, la biología de la reproducción y la genética, así c o m o la taxonomía y la corología, constituyen los fundamentos de la botánica ecológica funcional, basada, por tanto, en interpretaciones. Igualmente, son necesarias nociones básicas de c l i -

matología y edafología (especialmente también de m i crobiología). La ecología científica es, j u n t o con la genética molecular, la más joven de las ciencias biológicas. Curiosamente son los campos de las dimensiones mínimas y máximas (como en la física atómica y la astrofísica) donde, en las últimas décadas, se han realizado los mayores progresos. Constatar el inimaginable y complejo entramado de relaciones de intercambio existentes entre los organismos produjo una nueva manera de entender la naturaleza y llevó a ideas que relativizaron el significado de muchas estructuras y procesos al nivel de cada individuo. Los siguientes capítulos se distribuyen de modo que, a una sinopsis de conceptos y a algunos elementos fundamentales generales (cap. 12), le sigue un resumen sobre la manera de reaccionar de las plantas ante el clima y los factores edáficos (cap. 13; fisiología ecológica o ecofisiología). El cap. 14 estudia las poblaciones vegetales y las comunidades que forman (biología de las poblaciones, interacciones bióticas, corología). Y para acabar, el resultado de todas las influencias y reacciones: la vegetación de la Tierra (cap. 15). Naturalmente, el interés de la botánica ecológica se concentra en el espacio terrestre y especialmente en los espermatófitos que predominan en él. Para los esporófitos terrestres puede consultarse el cap. 11. De las comunidades acuáticas se ocupa la hidrobiología (para el mar, la biología marina, y para las aguas dulces, la limnología); su problemática sólo se tratará aquí brevemente. En el cap. 11 se proporciona también información sobre la distribución y la biología de las algas.

<1 Figura: Cuando crecen en libertad, las plantas viven compitiendo o asociándose con otros organismos y reaccionan ante las variadas influencias del clima y del suelo. Las comunidades de especies resultantes y los ecosistemas son el reflejo de estos intercambios. Las múltiples condiciones ambientales producen múltiples comunidades, como aquí, en el piso montano del margen septentrional de los Alpes, en Engelberg (Suiza), a 1200 m. En un pequeño espacio se encuentra un bosque de montaña, una turbera, una formación megafórbica, ventisqueros, vegetación saxícola, orillas de arroyos y tierras de cultivo. El haya, uno de los principales constituyentes de los bosques europeos (en primer plano, con agallas de insecto; fig. 9-1), se ve sustituida por el arce blanco o falso plátano y la pícea o abeto rojo.

Agradecimientos Mientras la parte ya «reconocida» del S t r a s b u r g e r , como un buen vino tras años de maduración y atenciones, refleja, a pesar de todo, la labor de nuevas y todavía desconocidas generaciones j u n t o al saber ya consolidado, en muchos ámbitos de la ecología de las plantas era necesario comenzar de nuevo. En esta j o v e n disciplina de la biología todavía queda mucho por desarrollar, y la complejidad de la materia entra en conflicto con la necesaria concisión didáctica, en este caso exigida por el tamaño del libro. Pero allí donde el espacio para las palabras se hace insuficiente, son las imágenes las que pueden hablar. La mayoría de los grabados no proceden de antiguas ediciones, sino del trabajo que a lo largo del año se ha llevado a cabo en el seminario de la Universidad de Basilea, y reflejan el talento de mi colega Susanna Peláez-Riedl, a menudo capaz de obtener la imagen perfecta a partir de fuentes muy fragmentarias. Agradezco de corazón su paciencia y su inestimable colaboración. Los capítulos de esta parte del libro cuentan con pocas páginas, que de otro modo hubieran podido llenar libros enteros. Seleccionar y reducir el material a lo más esencial es por naturaleza siempre algo subjetivo. Y aunque ya se sabe que en la brevedad está el gusto, en este caso se podía correr el peligro de caer en la simplificación errónea, por lo cual los comentarios y las correcciones de algunos fragmentos de estos capítulos por parte de expertos en el tema han sido de un gran valor: C. Beierkuhnlein (Rostock), P Blaser (Birmensdorf), S. Breckle (Bielefeld). B. Erschbamer (Innsbruck), M. Fischer (Zurich), G. Glatzel y G. Grabherr (Viena), J.W. Kadereit (Mainz), W. Larcher (Innsbruck), R. Matyssek ( M u nich), H. Poorter (Utrecht), H. Richter (Viena), B. Schmid (Zurich), R. Siegwolf (Würenlingen), P. Sitte (Friburgo), E. Spehn (Basilea), J. Stocklin (Basilea), U. Tappeiner (Innsbruck), H. Veit (Berna). A todos ellos, mi más sincero agradecimiento. Los principales fragmentos de esta parte del libro aparecen por primera vez en el Strasburger, de modo que todavía no han alcanzado el proceso de maduración de otras ediciones. Por ello agradezco especialmente cualquier indicación de los lectores acerca de errores o cualquier información complementaria (e-mail: ch.koerner(a)unibas.ch). Basilea, Febrero de 2002 Christian Kórner

Fundamentos de la ecología vegetal 12.1

Limitación, eficacia biológica y optimización

889

12.2

Estrés y a d a p t a c i ó n

891

12.3 12.3.1 12.3.2

El f a c t o r t i e m p o y las reacciones no lineales Fenología y tiempo biológico No linealidad y frecuencia

892 892 892

12.4

V a r i a b i l i d a d ecológica

893

12.5 12.5.1

El ecosistema y su estructura La estructura de las biocenosis

894 894

La ecología científica se ocupa de los intercambios que tienen lugar entre los organismos y su entorno viviente e inerte. Abarca todos los niveles de integración que van desde el organismo aislado hasta la biosfera. Una diversidad equivalente presentan los enfoques de las investigaciones y las disciplinas que la integran (v. I2.6). La ecología, una ciencia relativamente joven, trata de conseguir un sistema de nociones conceptual que se base, como en la física, en unos enunciados básicos de validez general. Estas premisas fueron formuladas por autores tales como T.R. Malthus, C. D a r w i n , G.F. Gause, R.L. L i n demann y R . M . May. P. G r u b b elaboró esta síntesis: • Toda población de individuos que crece inalterada alcanza el límite de los recursos. • En un espacio c o m ú n , una especie sustituye a otra siempre que tenga una mayor fecundidad o una mortalidad menor. • De esto se deduce que dos especies pueden coexistir sólo cuando ocupan nichos (v. más adelante) funcionalmente diferentes. • La densidad del sistema influye en las poblaciones o en las comunidades vegetales de tal manera que el número de individuos se estabiliza o está sujeto a modificaciones cíclicas. • L a energía disponible disminuye a lo largo de la cadena alimentaria. «Especie» puede sustituirse también por genotipo y, en cienos casos, por un taxón superior (p. ej., género) o un grupo funcionalmente semejante al de la especie. Estos «enunciados de la ecología» sólo son válidos para largos períodos de tiempo (muchas

12.5.1.1 12.5.1.2 12.5.1.3 12.5.1.4 12.5.1.5

Estructura Estructura Estructura Estructura Estructura

jerárquica taxonómica funcional substancial espacial

894 894 895 896 896

12.5.2

Biotopo: Factores ecológicos y ambientales

897

12.5.2.1 Residencia ecológica y lugar de crecimiento . 12.5.2.2 Clima y microdima 12.5.2.3 El suelo

12.6

897 897 900

Enfoques d e la investigación e n la ecología v e g e t a l

906

generaciones). El hilo conductor, que se extiende a través de estas premisas, es la limitación impuesta por los recursos y del espacio. El fenómeno de la alteración puede romper el íntimo acoplamiento entre la oferta de recursos y la ocupación del espacio. Para las plantas el término recurso comprende no sólo los nutrientes del suelo y el agua, sino también la radiación solar e incluso los simbiontes y los agentes polinizadores. Se discute el hecho de si también la temperatura (energía calorífica), el espacio y el tiempo (p. ej.. los nichos del desarrollo, c o m o el momento de florecer y la posible duración de las flores) pueden ser recursos. El nicho ecológico equivale a una determinada constelación de recursos disponibles y perturbación (así pues, no sólo visible espacialmente). El enunciado clave de las premisas anteriores es que la limitación es un fenómeno omnipresente en la vida. L a l i m i t a c i ó n es la piedra angular de la ecología, de la economía de los recursos.

12.1 Limitación, eficacia biológica y optimización L i m i t a c i ó n implica «demasiado poco» (lat. limes: frontera). Demasiado poco ¿de qué?, demasiado poco ¿para qué? El «de qué» es a menudo evidente. En los desiertos hay demasiada poca agua; en el sotobosque, demasiada

890

12 Fundamentos de la ecología vegetal

poca luz (competencia); en una turbera demasiado poco nitrógeno disponible para las plantas. Limitaciones también menos evidentes se pueden hallar con los experimentos y los análisis apropiados. A menudo varias l i m i taciones interactúan (p. ej., cuando hay sequía, cuesta más acceder a los nutrientes del suelo). En cambio, es más problemática la definición de una variable final: un para qué, que limita. A continuación se indican dos planteamientos fundamentales y diferentes: •

La producción de biomasa y, por lo tanto, el crecimiento. es independiente del tipo de especies vegetales responsables de dicha producción. • La existencia (subsistencia) de especies en una región. Si, p. ej., se le proporciona abono nitrogenado a un prado natural rico en especies, la limitación de los recursos con respecto a la producción de biomasa se ve interrumpida y se incrementa el rendimiento del heno. Sin embargo, repetir varios años este tratamiento hace que las especies vegetales que se consideraban «limitadas» desparecen, salv o unas pocas excepciones y el heno se c o m p o n e de nuevas especies en su mayor parte. Por lo tanto, para la subsistencia del mayor número de especies en ese espacio seguramente no era limitante el aporte de nitrógeno, pues la limitación anterior en la producción de biomasa por carencia de nitrógeno era incluso la condición para que existeran esas especies (v. 13.8). E l concepto de l i m i t a c i ó n orientado a la biomasa y procedente de la agricultura no sirve tanto. En relación con el crecimiento m á x i m o en masa, casi todas las comunidades vegetales están limitadas por la carencia de algún recurso. En cambio, si se observa el surtido característico de especies de una residencia ecológica, la biodiversidad, el término « l i m i t a c i ó n » resulta problemático. Por regla general, es precisamente la carencia de determinados recursos la que hace posible la presencia de determinadas especies. Los pastizales secos ven su crecimiento l i m i t a d o periódicamente por la sequía. Sin embargo, si se regaran, rápidamente desaparecerían las especies características. Tales pastizales dependen de la sequía, ya que las especies que lo c o m p o n e n son resistentes a ella, por lo que son aptas para esta residencia ecológica (v. 13.8). A largo plazo, eficacia biológica significa que un taxón (generalmente una especie) tiene continuidad en el espacio y produce descendientes eficaces (por tanto, capaces de reproducirse). Esto puede ir acompañado de una gran biomasa, pero no obligatoriamente. Debido a su estructura modular, las plantas son, desde este punto de vista, más flexibles que los animales (que tienen una estructura por lo común más unitaria). Sólo está limitada la existencia de las especies que no presentan ninguna eficacia b i o l ó gica para una residencia ecológica determinada. Los requisitos indispensables para averiguar la eficacia b i o l ó g i ca de cada especie y el c a m i n o para c o n s e g u i r l o (los mecanismos) son los principales campos de trabajo de la botánica ecológica. Del m i s m o m o d o se distingue el término optimización agronómica y ecológica. Trata de averiguar en qué condiciones ambientales alcanza cada especie vegetal su mayor crecimiento, dónde tiene su rendimiento óptimo en relación con la productividad. Sin embargo, esto no nos dice nada sobre su eficacia cuando crece libre en la naturaleza, incluso en residencias eológicas con esta combinación de factores. Generalmente existen otras especies que prospe-

ran aún más con estas condiciones o que allí, p. ej., carecen de enemigos que las devoren. Es igual de grave por lo menos que el crecimiento optimizado (maximizado en el sentido indicado) vaya acompañado a menudo con una reducción de la capacidad de resistencia frente a trastornos (resistencia mecánica), estrés y a menudo también ante agentes patógenos. L o que es ó p t i m o en un espacio es el resultado de la interacción de una gran cantidad de factores bióticos y abióticos y no puede hallarse en los experimentos monofactoriales de laboratorio. El óptimo ecológico refleja el resultado de una armonización óptima de muchas funciones vitales (por lo tanto, no sólo la producción de biomasa). Esto puede deducirse muy fácilmente de la relativa frecuencia (abundancia) de una especie, por lo que los efectos históricos (p. ej., trastornos del pasado remoto) desempeñan un papel muy importante y el estado de madurez (fases o etapas de sucesión antiguas o recientes, v. 14.2.4.2) de las comunidades de plantas o biocenosis puede tener una gran influencia. En modelos de distribución sobre grandes espacios son posibles las aproximaciones (corología, v. 14.2). Sin embargo, no puede deducirse que, allí donde las especies presentan su máxima frecuencia, los factores ambientales seleccionados para una especie se encuentran en una zona óptima para la producción de su biomasa (fig. 12-1). Así, Pinus sylvestris, el pino albar, es frecuente en Europa occidental sobre suelos muy ácidos (turbosos) o ligeramente básicos (calcáreos) y, aunque crecería mejor en lugares con un suelo ligeramente ácido, se ve expulsado de allí generalmente por las hayas o los robles.

Fig. 12-1: Presencia natural y capacidad máxima de crecimiento de una especie vegetal a lo largo de un gradiente ambiental. Suele existir una clara diferencia entre la máxima frecuencia de una especie (óptimo ecológico) y las condiciones en las que experimentalmente y sin competencia de otras especies se alcanza la capacidad máxima de crecimiento. Esta discrepancia se explica por la interacción de factores bióticos y abióticos y los trastornos que se presentan en su residencia ecológica silvestre (competencia, herbívoros, agentes patógenos, simbiontes, incendios, trastornos mecánicos) o tiene motivos históricos (velocidad de difusión). A menudo, en condiciones de crecimiento óptimas para una especie, otras especies tienen un mayor poder competitivo, porque se ven favorecidas por alguno de los factores ecológicos o bien porque estaban allí primero. La distribución de la frecuencia puede tener también varios puntos máximos y los extremos ser muy breves o muy amplios.

12.2 Estrés y adaptación

12.2 Estrés y adaptación Cualquier desviación del ó p t i m o fisiológico de crecimiento no puede calificarse de estrés. Sin desajustes periódicos del entorno biológico «más adecuado», la mayoría de los organismos, incluido el hombre, no sobreviviría en absoluto a las cargas extremas. En las plantas, estas cargas que estructuran y condicionan, como, p. ej., la carencia periódica de agua, las oscilaciones térmicas, la acción del viento o las oscilaciones en la radiación, tienen todas ellas un efecto de entrenamiento o endurecimiento y son cargas «constructivas», aunque reduzcan algo la producción de biomasa. De estas oscilaciones de carga necesarias para la vida se distingue el destructivo estrés. Con frecuencia es difícil poner de manifiesto la acción negativa del estrés cuando no se abarcan todos ios entornos. Así, el estrés, que le cuesta a un árbol todas las hojas y al vecino la vida, contribuye a la eficacia biológica del primero porque ahora éste tendrá más lugar para desarrollarse. A s i m i s m o debe distinguirse aquí entre la consecuencia que tiene el estrés para un individuo aislado y para la población en una asociación de especies (reproducción). Así pues, el estrés

891

es algo «subjetivo». El m i s m o agente estresante (p. ej., disminución del agua) puede resultar destructivo para una especie y para otra habitual e incluso favorable. Del mismo m o d o se han de distinguir las respuestas al estrés (reacciones), ya que éstas dependen de la especie (y de su prehistoria) y de la clase de estresante o estresor, por lo que no existe ningún esquema general para hacer frente al estrés. L a fig. 12-2 está orientada, p. ej.. a superar la temperatura m í n i m a y la sequía. El efecto evolutivo del estrés da como resultado que, en última instancia, cargas muy pesadas se soporten mejor o dejen ya de ser estresantes: se habla entonces de adaptación. Generalmente no puede determinarse si esto, en el caso de la fijación de un carácter genético, es de hecho el resultado de la adaptación y, por lo tanto, un proceso selectivo, o que representa un carácter «contraído», que de repente tiene buenos resultados. Coloquialmente, estas importantes relaciones causales raramente se diferencian. Para ser correctos se debería hablar entonces de carácteríes) adaptativo(s) y no de adaptación. U n caso distinto es cuando, en un espacio, se ha conseguido una capacidad de resistencia por un evidente condicionamiento. A q u í intervienen procesos activos comprensibles, como, p. ej., la

factores estresantes como, p. ej., la helada

(stiessor) 1

« r n m j r i i m r j • rj.m percepción del estrés

(perceptíon) I la especie es i n c a p a z de evitarlo

la p l a n t a supera la s i t u a c i ó n

(siempre letal) y q u e d a c o n f i n a d a

e n su residencia

a regiones sin estrés

ecológica

huida (encape) periódica o

resistencia ( r e s i s t e n c e ) f r e n t e

parvoespacial, m o r f o l o g í a

a la c a r g a (*$tra¡n>) percibida

o f e n o r r i t m o especial (estacional,

e n el tejido m e d i a n t e diferentes

geófitos, etc.)

mecanismos

f e v i t a c i ó n d e la a c c i ó n ( a v o i d a n c e )

soportar la a c c i ó n ( t o l e r a n c e )

retrasar el e n f r i a m i e n t o , evitar la

la célula sobrevive a la f o r m a c i ó n

f o r m a c i ó n de hielo, pérdida d e

de hielo intercelular y a la

urgencia

desecación

*

* reacción al estrés

reacción al estrés

( a u m e n t a el p o t e n c i a l d e evitación,

( a u m e n t o d e la tolerancia, p. ej..

p. ej., r e t r a s a n d o m á s el e n f r i a m i e n t o ,

proteínas del estrés, a l t e r a c i ó n d e

osmorregulación)

los lipidos de la m e m b r a n a )

I

I o

L

c a m b i a n d o las técnicas de h u i d a

Fig. 12-2: Reacciones de las plantas al estrés. Debido a la diversidad de los agentes estresantes y de las respuestas de las plantas a éstos, no hay un esquema general válido para superar el estrés. Aquí se ofrece una representación esquemática de las posibilidades para evitar el estrés provocado por la helada o la sequía. Cuando una planta no puede sustraerse a estas situaciones de estrés, para sobrevivir tiene que minimizar (evitar) las consecuencias en los tejidos o soportarlas (v. 13.3.1).

892

12 Fundamentos de la ecología vegetal

formación de una gruesa cutícula foliar en las hojas heliófilas y se trata, por lo tanto, de una adaptación. Para que estas diferencias funcionales sean correctas, se distingue entre tres categorías de caracteres adaptativos: • • •

caracteres moduladores o aclimatadores, caracteres modificadores. caracteres evolutivos y. por lo tanto, fijados genéticamente.

Aunque la capacidad para formar los dos primeros tipos de caracteres adaptativos debe estar también determinada genéticamente, existen, sin embargo, diferencias fundamentales. A lo largo de la vida de un órgano o de toda una planta, la adaptación moduladora o aclimatadora (aclimatación) expresa transformaciones reversibles del fenotipo, como, p. ej.. heredar la resistencia a las heladas bajo la influencia de las bajas temperaturas. La adaptación modificadora o m o d i f i c a t i v a se refiere a transformaciones principalmente morfológicas que son irreversibles para un órgano. Normalmente nunca una hoja heliófila se transformará en una hoja esciófila (umbrófila). A l fin y al cabo, la adaptación (genotípica) evolutiva se basa en las propiedades hereditarias, como. p. ej., la suculencia o el fotoperiodismo, que no pueden modularse o modificarse o sólo en un pequeño margen. En los capítulos 6. 8. 10 y 13 se estudian diversas reacciones adaptativas y los caracteres de las plantas.

12.3 El factor tiempo y las reacciones no lineales 12.3.1 Fenología y tiempo biológico Para las observaciones relativas a la ecología vegetal, el empleo de una medida del tiempo fija y lineal (reloj, calendario) es problemática cuando se comparan reacciones de organismos que están acopladas en la dinámica del desarrollo. En determinadas circunstancias, p. ej., i n d i v i duos de una especie pueden florecer 4 0 días después de la siembra o, en determinadas condiciones, 80 días después. Para efectuar la comparación es mejor elegir un estado del desarrollo o fenológico (p. ej., la apertura de la primera flor) y no una fecha fija. Por eso se tiene en cuenta a la fenología (la transformación segura del estado de desarrollo) y se ajustan estas observaciones según los momentos fenológicos. A c o n t e c i m i e n t o s típicamente f e n o l ó g i c o s son la germinación o la brotación de las hojas, la floración, la maduración de los frutos, la caída de las hojas o el comienzo de la senescencia (fisiología del desarrollo, v. 7.7). L a sucesión de estos hechos es segura y variable, sin embargo, la duración de los intervalos. La fenometría mide las transformaciones de un determinado parámetro a lo largo del tiempo en las fases de desarrollo de una planta. Series temporales fenológicas muestran el resultado de los efectos integradores de las influencias externas y la disposición interna de la planta y son, por eso. un t i p o de calendario b i o l ó g i c o . D e b i d o al valor de las cifras integradas biológicamente para carac-

terizar el desarrollo del tiempo, los servicios meteorológicos registran datos fenológicos. Restrospectivamente, estos datos tienen una importancia enorme para apreciar los cambios climáticos, ya que la magnitud de las medidas meteorológicas «normales» cuenta con una sensibilidad así. Inmediatamente después colabora en la resolución (en condiciones no limitadas por la sequía), es el «tiempo térmico» (ing. thermal time), el producto de la suma de las temperaturas (con frecuencia temperatura media diaria) y la duración del tiempo (grados diarios; así pues, p. ej., la suma de las temperaturas diarias; ing. day degrees)', también pueden sumarse los valores medios de las horas (grados horarios; ing. degree hours). A menudo se encuentran correlaciones muy próximas entre estas medidas de tiempo «ponderadas» y el desarrollo fenológico. Con frecuencia resulta especialmente interesante registrar la dinámica vegetativa del desarrollo entre «grandes acontecimientos» fenológicos, como la germinación. Una medida de tiempo utilizada muchas veces para seguir el progreso del desarrollo vegetativo es el plastocrono. U n plastocrono equivale al espacio temporal existente entre la aparición de dos hojas consecutivas en un eje. L a edad de un tallo puede también determinarse a grandes rasgos sumando las hojas que han ido brotando a partir de un momento inicial concreto (5 estadios foliares = aprox. 5 plastocronos). Estas medidas, aplicadas a los tallos, desempeñan un papel importante en la investigación agraria. U n escaso valor comparativo tendrían estos datos sobre la edad expresados sólo en días.

12.3.2 No linealidad y frecuencia La no linealidad de las relaciones proceso-medio ambiente es la regla y no la excepción. Ejemplos típicos son el efecto de las temperaturas sobre la respiración y el crecimiento o la acción de la luz o el C O ; sobre la fotosíntesis (v. 13.7). Las medidas para un conjunto de reacciones no podrían extrapolarse como en las relaciones lineales (dentro de determinados límites de confianza) a otro conjunto mientras que no se conozca la curvatura. U n problema especial plantean las grandes condiciones ambientales de oscilación irregular temporalmente porque las medias altas y bajas no tienen efectos proporcionales. Además de conocer la característica de la relación proceso-medio ambiente se necesitan también, para la reconstrucción o prognosis, los datos ambientales en una elevada resolución temporal y no c o m o promedio. Según la curvatura de la pauta o norma de reacción, valores medios de este tipo darían en el transcurso de estados ambientales variables una falsa imagen de su influencia efectiva en el proceso. Esto se demuestra gráficamente en el efecto de la luz sobre la fotosíntesis (fig. 12-3). La fotosíntesis en las hojas de la mayoría de las especies está casi saturada en un 25 % de la radiación solar total. Las intensidades de radiación entre este valor de saturación y el máximo del 100 % no presentan un valor adicional en una hoja orientada transversalmente hacia la radiación incidente. Cuando hay muy poca luz, en cambio, la fotosíntesis reacciona con una gran sensibilidad. Por el contrario, una elevada resolución de la intensidad de radiación variable tiene, en el ámbito de la luz escasa.

12.4 Variabilidad ecológica

medio ambiente

893

grama») de intensidades o concentraciones de la magnitud de la influencia en cuestión. El diagrama de la frecuencia es verdaderamente el «emblema» de la ecología f u n c i o n a l ( f i g . 12.4).

12.4 Variabilidad ecológica

a

E CU

Desde que se vienen llevando a cabo observaciones y experimentos científicos, la variabilidad altera los datos resgistrados. También son deseables en la botánica orientada ecológicamente unos resultados claros e inequívocos, estrictas relaciones funcionales y lo ideal sería que estas estrictas relaciones se establecieran entre causa y efecto, tal como las conocemos por las «ciencias exactas». Asombrosamente a esta imagen ideal es posible acercarse también con las plantas cuando se cumplen determinadas condiciones iniciales o marginales. Con este fin se selecciona materia vegetal lo más uniforme posible (p. ej., clones de un genotipo), se mantienen todas las variables constantes o sin limitar, excepto una, la que interesa, y se registran los resultados respecto a un conjunto de reacciones estrictamente delimitado. Así se obtiene la máxima precisión y reproducibilidad posible.

8 aJ O %s\

s«T3

p. ej., i n t e n s i d a d l u m í n i c a

Fig. 12-3: Reacciones no lineales en un medio ambiente variable. La mayoría de los procesos vitales -aquí, p. ej., la tasa neta de la fotosíntesis (B)- reacciona de manera no lineal a las alteraciones ambientales. Aquí, p. ej., la intensidad temporalmente variable de la luz (A). Los valores medios (x) de estos estados ambientales son por eso inadecuados, y la tasa del proceso, predecible, basándose en las reglas la reacción (como en B). En este ejemplo, son irrelevantes las variaciones temporales que se producen en la zona S, ya que allí el proceso en cuestión está saturado. Las alteraciones a la izquierda de x (zona no saturada) tienen repercusión, pero no lineal en la zona K. Con variables ambientales de valores muy bajos se puede producir una relación inicial lineal (L, initial slopé). En este ejemplo, para calcular las sumas o los valores medios de la tasa del proceso, se tiene que asignar a cada valor lumínico el valor fotosintético apropiado o juntar los estados ambientales formando una distribución de frecuencias y multiplicarlos jerárquicamente.

un valor muy grande y ninguno en el ámbito de la saturación. Sin embargo, una media aritmética de todas estas medidas ponderaría por igual todas las intensidades, tanto en el ámbito de la saturación como en el de la luz escasa. C o m o de las series temporales de variables ambientales para analizar los efectos no pueden sacarse medias generalmente, se necesita o los datos en una resolución temporal o r i g i n a l , que sea lo suficientemente afinado (p. ej., en la radiación < 2 minutos), o se tabulan los resultados según las clases de intensidad. Por m o t i v o s prácticos se ha elegido más el segundo procedimiento. L a d i s t r i b u c i ó n de frecuencias de estados ambientales es la medida apropiada para com probar efectos temporalmente variables sobre las plantas. En cada comprobac i ó n de influencias ambientales sobre plantas, se ha de partir de «tejidos temporales» (de ahí el t e r m i n o «histo-

Con frecuencia, estos resultados no pueden transferirse a la naturaleza, ya que o bien la simple dependencia monofactorial no existe, o no se dan las condiciones de crecimiento «óptimas» seleccionadas, o el genotipo elegido no desempeña casualmente ningún papel especial. Los resultados obtenidos en condiciones de investigación y observación próximas al estado natural no tienen estas carencias, pero suelen ser muy variables y, por eso. difíciles de asegurar estadísticamente y con frecuencia no presentan ningún enunciado matemático inequívoco. En este campo de tensión entre precisión y relevancia se mueve la investigación ecológica. A veces, la solución a este problema se halla en la combinación de los dos enfoques. Independientemente del enfoque que se elija, la transferibilidad de los resultados de una prueba al azar a una sección lo más grande posible del mundo real requiere siempre la inclusión de la variabilidad biológica en el protocolo de observación e investigación (diversos genotipos o procedencias de una especie, varias residencias ecológicas, varias especies), lo cual, en general, hace que aumente notablemente la dispersión de los datos registrados y también la cantidad de trabajo. Tal como se entiende actualmente la evolución, incide mucho sobre esta variabilidad biológica. El éxito de una especie en condiciones ambientales variables lo consiguen con frecuencia individuos que se separan de la norma (de la media). Por lo tanto. sería deseable que un experimento o una observación incluyera una variabilidad lo más amplia posible. Cuanto mayor sea la amplitud del margen cubierto, mayor utilidad y fuerza tendrán los resultados. La variabilidad de las manifestaciones y los modelos de reacción tienen un elevado valor científico y práctico y no puede confundirse con la falta de nitidez resultante de deficiencias metodológicas en la observación o en las mediciones. Por otra parle, como mejor se manifiesta la variabilidad biológica es a través de la documentación de la distribución de la frecuencia. El gasto en materia, tiempo y tecnología limitan el registro de la variabilidad biológica dentro de las especies y sus espacios vitales y entre ellas. Se tiene que sopesar si hay que acceder al co-

894

12 Fundamentos de la ecología vegetal

nocimiento con un «gran calado» en unas pocas pruebas/observaciones o con un «calado menor» en numerosas pruebas/observaciones. La exactitud alcanzable en las medidas es de por sí un criterio insuficiente, cuando se le tiene que sacrificar a ésta el registro de la variabilidad biológica o la inclusión de condiciones de crecimiento próximas al estado natural. Poca información sobre muchas cosas tiene a menudo más valor que mucha información (exacta) sobre pocas cosas cuando se trata de confirmar teorías existentes o su formulación. Antes de aplicar procedimientos muy costosos y exigentes desde el punto de vista técnico debería quedar claro si se pueden aplicar métodos menos costosos de manera tan razonable que se obtengan enunciados lo más grandes posible y con un amplio apoyo, que, aunque sean poco nítidos, no se les atribuya, sin embargo, el defecto del acierto biológico casual documentado con exactitud y estadísticamente seguro.

suelos de bosques de píceas, sino que donde crecen píceas durante mucho tiempo surgen suelos de bosques de píceas. N o obstante, esta dicotomía biotopo-biocenosis simboliza el c a m b i o de requisitos f i s i c o q u í m i c o s con los organismos ligados a él.

L a ecología científica se enfrenta permanentemente al problema de que existen reglas claras e internacionalmente reconocidas para la credibilidad matemático-estadística de los resultados, pero no para el realismo y la relevancia de las condiciones de investigación y observación ni para la elección del objetivo. Éstas necesitan en todo caso una justificación explícita, sobre todo en la ecología experimental. Exceptuando el registro necesario de la variabilidad biológica, existen los cinco criterios más importantes para conseguir unos resultados p r ó x i m o s a la realidad, transferibles e, idealmente, generalizables. Son los siguientes:

La biocenosis es el c o n j u n t o de todos los organismos de un ecosistema e incluye, por lo tanto, a plantas, animales, hongos y microbios. Se ha acuñado el término de fitocenosis cuando se aplica a todas las plantas, es decir, a la c o m u n i d a d vegetal (ing. plañí community). Cada especie de una sociedad de este t i p o (sociología vegetal, v. cap. 14) está representada normalmente por varios ind i v i d u o s , todos los cuales reciben c o n j u n t a m e n t e el nombre de población (comunidad reproductiva). La población abarca todos los niveles de edad de una especie, incluidos los individuos que, en f o r m a de semilla, se encuentran invisibles en el suelo. U n a población está c o m puesta por i n d i v i d u o s genéticamente diferentes o por grupos genéticamente diferenciados de individuos o r i ginados por clonación (con la m i s m a herencia) (ramas; ing. ramets). U n i n d i v i d u o reviste un genotipo determinado o, en el caso de ramets genéticamente idénticos pero separados, la parte de un genet (ing. genet, sinónim o de c l o n ) . C o m o también los i n d i v i d u o s que proceden de semillas pueden tener la m i s m a herencia (apomixis, v. 10.1.3.3), aparecen clones, es decir, individuos con la m i s m a herencia, con más frecuencia de lo que la m o r f o l o g í a nos permite suponer (un ejemplo de apomixis es Taraxacum officinale). Estructuras j e r á r q u i c a mente análogas se dan en las comunidades animales, fúngicas y microbianas.

•

• • •

•

el acoplamiento de la planta con un entorno vivo definido o (idealmente) natural del suelo (organismos de éste, en especial micorrizas, disponibilidad natural de nutrientes), la selección de plantas en una fase de desarrollo relevante para la cuestión planteada, tiempo de observación suficiente, un régimen c l i m á t i c o representativo, es decir, diferenciado temporalmente (ciclos c l i m á t i c o s ) y espacialmente (tallo-raíz) y, en determinados casos, la p r o x i m i d a d de otras plantas (competencia, mutualismo).

Se da por descontado la necesaria repetición de las pruebas o de las observaciones - c o m o en cualquier investigación de las ciencias naturales-, siempre, independiente, i n d i v i d u a l y / o espacial; sin e m b a r g o , sólo con la «precisión» que puede llegar a lograrse no se compensa una carencia en los cinco criterios mencionados o en la diversidad biológica.

12.5 El ecosistema y su estructura Por ecosistema se entiende la totalidad de los componentes abióticos y bióticos que interaccionan en un entorno limitado. L a matriz abiótica, la residencia ecológica o emplazamiento, se denomina a menudo biotopo, y biocenosis (comunidad biológica) será todo lo que allí vive. Este esquema tan simplificado separa lo que realmente es inseparable, ya que la biocenosis cambia el biotopo de forma permanente, pues sólo su presencia crea el verdadero espacio vital (biotopo), que no existe en forma inanimada. Los bosques de píceas no crecen desde el principio sobre

12.5.1 La estructura d£ las biocenosis 12.5.1.1 Estructura jerárquica

12.5.1.2 Estructura taxonómica La presencia de determinadas especies vegetales influye en el carácter del ecosistema. Sin embargo, también permite sacar conclusiones sobre las condiciones de vida locales, ya que la elaboración de un listado de plantas suele hacerse cuando se c o m i e n z a un análisis e c o l ó g i c o (especies indicadoras, v. 15.5.2.2, valores indicadores, v. 14.3.3). La cantidad de especies y la abundancia relativa (frecuencia) de cada especie, o sea, un inventario biológico poderado, en la sociología vegetal (v. 14.3.1), recibe a menudo el nombre - d e n t r o de la terminología alemana- de Bestandesstruktur (estructura del sistema o población). C o m o en inglés el término «estructura» se r e f i e r e e x c l u s i v a m e n t e a la e s t r u c t u r a e s p a c i a l (v. 12.5.1.5), es aconsejable utilizar aquí el término de configuración del sistema. La biodiversidad se cuantifica generalmente a través el número de especies. Sin embargo, el término incluye también la diversidad genética intraespecífica y los niveles extraespecíficos, la diversidad de las comunidades vegetales (v. 14.2.4.1).

12.5 El ecosistema y su estructura

12.5.1.3 Estructura funcional Todos los organismos activos fotosintéticamente reciben el nombre colectivo de productores primarios. De ellos viven los consumidores y los destructores. Los consumidores pueden ser directos herbívoros (fitófagos) o indirectos carnívoros (depredadores de orden primero, seg u n d o y sucesivos). L o s residuos o r g á n i c o s m u e r t o s son descompuestos finalmente por diversos destructores. Entre éstos se encuentran ante todo los detritófagos (detritus: materia muerta descompuesta: p. ej., lombrices, ácaros) y luego los mineralizadores (bacterios y especialmente hongos). Estas cadenas alimentarias, o mejor redes alimentarias (ing.: foocl web), relacionan entre sí - i g u a l que los flujos de energía y los ciclos de m a t e r i a - los miembros de cada ecosistema. Estas conexiones presentan retroacción y hacen posible que los ecosistemas presenten, hasta cierto punto, una autorregulación frente a las m o d i ficaciones procedentes del exterior (fig. 12-4). Dentro de las comunidades vegetales se distinguen grupos o tipos funcionales (ing.: functional types). Teóricamente hay tantos tipos de éstos c o m o especies (v. la tercera premisa de la introducción, cap. 12) cuando se tienen en cuenta las fases biológicas individuales, funcionalmente tan diferentes (p. ej., p l á n t u l a - á r b o l ) , más incluso que en las especies. El concepto de grupo funcional se introdujo precisamente para reducir la diversidad de las especies (a menudo enorme) a unas pocas categoría «que funcionan

895

de manera semejante», una necesidad que surgió sobre todo a partir de la elaboración de modelos orientados de ecosistemas y de la formación de teorías (generalización). Hay muchos intentos de agrupaciones de esta clase; aquí se exponen algunos que son importantes: el más antiguo y fácil, y posiblemente también el más útil, es el basado en el morfotipo (hierba, arbusto, árbol, etc., o de raíces superficiales frente a raíces profundas, plantas rosuladas o en roseta frente a graminoides, etc.) y el fenotipo (anual, perenne, estivivirente, sempervirente, etc.; fenología, v. 7.7 y 12.3.1). En una agrupación basada en el fisiotipo. se parte de caracteres especiales del metabolismo, como, p. ej., el empleo de las vías C,, G, o C A M de la fotosíntesis (v. 6.5.7-6.5.9), la necesidad de luz o la situación dentro de la población (planta umbrófila o esciófila, planta heliófila), demandas especiales en cuanto al tipo de suelo (calcífuga o no) o la resistencia (aridez, salinidad del suelo, heladas, calor). Los tipos de simbiosis se fundan en la capacidad que tienen para formar una simbiosis con bacterios fijadores del nitrógeno o con hongos micorrízicos especiales. A s i m i s m o son criterios para la agrupación las distintas formas de mutualismo y parasitismo. U n concepto, que primero se inspiró en la zoología, es el de agrupar según las estrategias vitales dominantes (ing. Ufe strategies; es clásica la distinción entre estrategas r y K para el modo de vida marcadamente reproductor frente al marcadamente competitivo (al.: kompetitiver) - p o r tanto predominantemente vegetativo-). A lo largo del año se desa-

MEDIO ABIÓTICO SUSTANCIAS aqua, 0;, Q0¡,

OTROS ASPECTOS presión,

RADIACIÓN calor.

ESTRUCTURA ESPACIAL medios v su

HOMBRE como «factor supraorgánico;

! OTROS I ECOSISTEMAS I I i

•

«límites» del ecosistema muerto

N vivo

flujo de sustancias y energía

flujo restante

®

el HOMBRE como socio del sistema

Fig. 12-4: Concepto de ecosistema. Esquema simplificado de un ecosistema completo, es decir, una estructura activa formada por los seres vivos y el medio ambiente que se autorregula ampliamente. Más explicaciones en el texto. - Según H. Ellenberg.

896

12 Fundamentos de la ecología vegetal

rrollan diferentes conceptos de estrategias coordinadas en las plantas. Especialmente conocido es el sistema triangular de G r i m para estrategas CSR (competidores, tolerantes del estrés y ruderales). Se deriva de una matriz tridimensional en la que las plantas se agrupan de acuerdo con su tolerancia al estrés y a los trastornos o perturbaciones (poca o mucha) y se considera inexistentes una de las cuatro combinaciones (la de mucho estrés y m u c h o trastorno a la vez), con lo que sólo quedan tres categorías. Los extremos marcan los ángulos del triángulo. A cada planta se le asigna gradualmente un lugar entre estos extremos. L a distancia a uno de los ángulos corresponde al radio; así, p. ej., el radio del estrés nos indica la tolerancia al estrés de una planta. C o m o todo intento de caracterizar la diversidad de las manifestaciones biológicas, este concepto recibió críticas debido a su simplificación. En cambio, P. Grubb. p. ej., considera que a la categoría de las plantas tolerantes al estrés se les tendría que asignar tres estrategias distintas, ya que cambian de estrategia a lo largo de su vida. Distingue entre las especies que conservan su tipo desde la fase de plántula hasta la fase adulta (estrategia de poca flexibilidad; ing. low flexibility strategy), las que en la fase de plántula son muy resistentes y más tarde no (estrategia de inversión; ing. switching strategy) y finalmente las que pueden adaptarse y casi cambian de tipo y saltan a otra categoría (estrategia de transmisión; ing. gearing strategy). Atributos de la tolerancia al estrés son: crecimiento lento, órganos longevos, poco esfuerzo reproductivo, hojas en comparación más gruesas y con un contenido bajo en nitrógeno.

L a lista de agrupaciones y enfoques para caracterizar se podría prolongar mucho más. L a experiencia nos ha enseñado que los grupos funcionales presentan supuestas funciones comunes a menudo muy limitadas y que las diferencias propias de la especie suelen ser mayores que entre los grupos funcionales. Según la agrupación puede ocurrir que a individuos de diferentes edades se les tengan que asignar a grupos funcionales distintos, lo cual dificulta el intento de hacer agrupaciones con especies. Para las diversas cuestiones se prefieren también agrupaciones diferentes o se establecen nuevos grupos (p. ej., grupos de especies resistentes al o z o n o , a los metales pesados, a lugares encharcados). L o s morfotipos y los fenotipos podrían representar igual que antes los grupos funcionales prácticos de cara a la descripción no taxonómica de la estructura de una fitocenosis.

las raíces subterráneas). Los restos orgánicos, en los que a simple vista ya no se reconoce ninguna estructura orgánica constituyen el complejo húmico (ing. soil organic matter, S O M ) y en él se incluyen todas las transiciones desde el humus bruto hasta las moléculas complejas del ácido húmico de la matriz orgánica del suelo. La sustancia orgánica de los animales (en gran parte pequeños animales del suelo) y de los microorganismos es comparativamente muy pequeña ( < 0,1 %) y se agrega habitualmente al inventario de d i ó x i d o de carbono del suelo o se ignora, lo cual naturalmente no nos indica nada acerca de la importante función que desempeñan estos organismos en el ecosistema.

12.5.1.5 Estructura espacial C ó m o se aprovecha el espacio aéreo y el suelo determina la imagen de un sistema además de sus propiedades. La morfología de los tallos y las raíces de las especies dominantes, sobre todo la geometría o la arquitectura del sistema, confieren a cada ecosistema su identidad inconfund i b l e , pero d e t e r m i n a n t a m b i é n dónde tiene lugar el m o v i m i e n t o de energía, de dónde proceden el agua y los nutrientes. Los caracteres estructurales más importantes son, en la parte aérea, la altura del sistema, el índice de la superficie foliar y la distribución vertical de dicha superficie y, en la parte subterránea, el tipo de raíz, la profundidad máxima de la misma y la distribución vertical de las raíces en el perfil del suelo. El índice de la superficie foliar (ing. leaf atea índex, L A I ) es una cifra sin dimensión que indica cuántos m : de superficie foliar se forman por m 2 de superficie del suelo (superficie foliar real, independientemente de su orientación en el espacio; en las hojas gruesas o no planas, su mayor superficie de proyección). Los sistemas vegetales cerrados sobre suelos bien desarrollados y abundante aporte hídrico alcanzan valores L A I de 5-8. Para la mayoría de las plantas cultivadas se obtiene un L A I m á x i m o de aprox. 4. El grosor o densidad de la superficie foliar

(ing. leaf area density, L A D ) , con la dimensión m

1

se

12.5.1.4 Estructura substancial

aplica a todo el sistema cuando el L A I se divide por la altura de éste (o, aplicada a un solo estrato del sistema, a partir de m- de superficie foliar por m 1 del volumen del sistema). L A I y L A D determinan el perfil lumínico (v. 13.1.3) del sistema.

En un ecosistema, para designar y especificar las sustancias vegetales se ha establecido la siguiente convención internacional (todos los datos se refieren sin excepción al peso en seco en 80-100 "C): el inventario vegetal v i v o subterráneo y aéreo de un ecosistema se denomina biomasa. L a biomasa incluye además el tejido interno muerto (estructuras lignificadas) de la planta. Recibe el nombre de necromasa (ing. también standing dead) las partes muertas de la planta adheridas externamente tanto subterráneas como aéreas. E l conjunto de todas las partes vivas y muertas que permanecen adheridas a la planta constituye la fitomasa. A ella se oponen en el ecosistema las partes vegetales desprendidas y muertas: el mantillo (ing. litter), en el que se distingue, el m a n t i l l o superficial (situado en la superficie del suelo) y el «detritus» subterráneo (p. ej..

La mayor parte de las raíces finas se encuentra generalmente cerca de la superficie (< 1 m), a menudo incluso en los 20 c m superiores del perfil del suelo, lo cual se explica porque allí los mineralizadores y los hongos micorrízicos proporcionan los nutrientes del suelo. Una parte del sistema radical puede alcanzar, sin embargo, una notable profundidad (tabla 13-3). Este sistema radical profundo sirve principalmente para el aprovisionamiento de agua. En cada especie, la distribución de las raíces en diferentes niveles o pisos constituye un ejemplo clásico de difenciación de los nichos ecológicos. Las raíces profundas pueden servir también para humedecer los horizontes superiores del suelo ( h y d r a u l i c lift, v. 13.6.4). L a diversidad de los tipos de raíces supera con frecuencia la de los tallos y es un carácter estructural fundamental de todos los ecosistemas.

12.5 El ecosistema y su estructura

12.5.2 Biotopo: Factores ecológicos y ambientales

propiedades del microrrelieve local y las del suelo, las otras especies vegetales que se encuentran en las proximidades y los animales. Si se comprueba que los lugares de crecimiento no son accidentales, sino que las especies aparecen con regularidad en lugares de crecimiento semejantes, que están allí todas «en casa», se habla entonces de hábitat. Así pues, el hábitat es el término concreto y se aplica a una especie determinada o a un grupo de especies, en tanto que residencia ecológica (emplazamiento, locus) es un término más amplio y está más orientado a las particularidades locales, independientemente de las especies que se encuentren allí. Además, las especies vegetales pueden v i v i r en diversos tipos de hábitat. Los tres términos a menudo se confunden o se utilizan como sinónimos; no hay traducción inglesa inequívoca para el término alemán Standort (por lo general, simplemente

12.5.2.1 Residencia ecológica y lugar de crecimiento Se da el nombre de factores ecológicos (particularidades fijas del terreno a través de determinados espacios de tiempo) al clima, el relieve, el suelo, así c o m o a las influencias bióticas ejercidas por la presencia de otros organismos (p. ej., árboles de sombra en un bosque). Frente a ellos están los factores ambientales, de acción directa y muy variables a corto plazo: la radiación solar disponible en el momento, el calor, la humedad, los factores quím i c o s y t a m b i é n los grandes trastornos m e c á n i c o s y biológicos. A n t e ellos las plantas reaccionan con crecimiento, desarrollo, manifestaciones estructurales y la resistencia (fig. 12-5).

site).

12.5.2.2 Clima y microclima Se entiende por clima el estado medio de la atmósfera y las variaciones regulares de los estados del tiempo a lo largo de muchos años. E l tiempo (atmosférico) se refiere a una situación momentánea. Los distintos climas de la Tierra están determinados sobre todo por la cantidad y la distribución estacional del aporte de calor y de las precipitaciones. Las diferencias pueden expresarse gráficamente en forma de diagramas climáticos (fig. 12-6).

Por residencia ecológica, emplazamiento o locus (= lugar; al. Standort) se entiende una superficie que se caracteriza por unos factores ecológicos uniformes. El término lugar de crecimiento (al. Wuchsort) designa el lugar concreto donde de hecho está creciendo la planta. Las condiciones reales de un lugar de crecimiento pueden variar considerablemente dentro del mismo emplazamiento debido al microclima, las

residencia

medio ambiente

ecológica

(factores que actúan directamente)

clima

luz

(particularidades del terreno)

radiación, temperatura atmosférica, precipitación, humedad atmosférica, niebla, viento, rayos, etc.

897

planta

asimilación

y

como fuente de energía para la asimilación de C0¡ y como estímulo

crecimiento

/ calor

/

como fuente de energía para los procesos

relieve

exposición, inclinación, situación topográfica, valle, cima, etc.

fenología

y

reproducción agua

potencial hídrico de la atmósfera y del sustrato

/ \

suelo

tipo, granulación, estructura, humedad, agua freática, temperatura, pH, composición química, humus, material geológico original, reflexión de la radiación, etc.

factores bióticos

otras plantas, animales subterráneos y no subterráneos, microorganismos, interacción humana, etc.

i i

\

factores químicos

concentración de C0?, pH, nutrientes (sobre todo N y P)

V

\ A \ \ \ ym o r f o l o g í a estructura

/

del sistema

\\\ t r a s t o r n o s y estrés

extremos climáticos, incendios, talas, sobrecarga de nieve, viento, vertidos, reducción del espacio

resistencia a los t r a s t o r n o s y al estrés, persistencia

Fig. 12-5: Factores ecológicos y factores ambientales. Los factores ecológicos secundarios, reconocibles en el terreno, se manifiestan como un complejo de factores ecológicos ambientales primarios, que actúan directamente sobre las diferentes estructuras de la planta; se influyen también recíprocamente; además, muchas veces se aprecian también retractividades entre la planta y el medio ambiente.

898

12 Fundamentos de la ecología vegetal

Douala (13m)

26,4° 3948

[10]

Hohenheim (402 m) 8,4°

685

[50-40] Ankara (895 m)

11,7° 341

c—[25]

/

////W////A

22,3. 19,0

Fig. 12-6: Ejemplos de diagramas climáticos. A Clima templado cálido con influencia continental (con lluvias de invierno y sequía estival), B clima templado con influencia oceánica (precipitaciones en cada estación) y C clima tropical húmedo, con fuerte período de lluvias y período de sequía (relativa). Las temperaturas se refieren a las de la atmósfera, a 2 m por encima del suelo y a la sombra. Abscisas: meses, ordenadas: una división = 10 °C o 20 mm de lluvia, a localidad, b altitud sobre el nivel del mar, c número de años de observación, d temperatura media anual en °C, e precipitación media anual en mm, f mínima media diaria del mes más frío, g míníma absoluta (= la temperatura más baja que se ha observado), h máxima media diaria del mes más cálido, i máxima absoluta (= la temperatura más alta que se ha observado), k curva anual de las temperaturas medias mensuales, I curva anual de las precipitaciones medias mensuales, m periodos áridos (punteado), n períodos húmedos (rayado vertical), o períodos con precipitación media mensual > 100 mm (en negro, escala reducida a 1/10), q = estación «fría» (meses con mínima diaria media inferior a 0 °C en negro), r meses con mínima absoluta inferior a 0 °C; en ellos pueden darse heladas tardías o tempranas (rayado oblicuo). - Según H. Walter.

La claridad de los diagramas climáticos se pone de manifiesto en la escala arbitraria 2:1 para la precipitación y la temperatura y en las graduaciones basadas también en la experiencia. Para la biología lo importante es visualizar la dinámica estacional en lugar de los valores medios anuales o las sumas de ellos. La temperatura no responde sólo al calor, sino también a la evaporación potencial, ya que se pueden sacar conclusiones sobre los balances hídricos estacionales (p. ej., períodos secos). El registro de las sumas de precipitaciones, de temperaturas extremas y de coordinadas del lugar completa la información. En los trópicos apenas si cambia las temperaturas mensuales medias (clima diario en lugar de estacional con respecto a la temperatura), y la estacionalidad, caso de haberla, es el resultado de la cantidad de precipitaciones.

orogénicas en montañas de las zonas marginales de los continentes; zonas interiores de los continentes secas). El aire de las zonas polares contiene poca humedad, por lo que las lluvias son muy escasas, pero, sin embargo, suelen sobrepasar la evapotranspiración potencial, todavía baja. Las zonas próximas a la costa (marítimas = oceánicas) se caracterizan por su baja amplitud anual del clima y las alejadas de la costa (= conünentales), por su gran amplitud. Un factor importante para la humedad es el desplazamiento estacional de la posición cenital del sol. Debido a ésta, la cuenca mediterránea se halla en la zona de los vientos del oeste durante el invierno septentrional y en la zona subtropical de altas presiones durante el verano septentrional. En los trópicos, el centro de máxima precipitación se desplaza hacia el norte en el verano septentrional y hacia

En relación con la latitud geográfica vana la radiación solar y, con ella, la temperatura, la estacionalidad. que depende de la temperatura, y la evapotranspiración potencial (posible evaporación de la superficie del suelo y de las plantas con un buen aporte hídrico). A l l í donde la precipitación anual supera la evapotranspiración potencial, domina el c l i m a húmedo, pero, si la precipitación pemanece claramente por debajo de la evapotranspiración potencial, el c l i m a será árido o semiárido. Además, la distribución anual de las precipitaciones es más importante para las plantas que la suma de ellas. Además de la latitud geográfica, influyen en el clima la circulación global del aire (fig. 12-7) y las corrientes marinas. La zona ecuatorial, de bajas presiones, con movimientos ascendentes de aire (condensación y lluvias zenitales) es húmeda, el cinturón subtropical, de altas presiones, con movimientos descendentes del aire (la zona de altas presiones) es seca en la zona continental (zonas desérticas). Los vientos alisios üenen su origen en las corrientes de aire que vuelven hacia el ecuador próximas al suelo, las cuales se ven modificadas, sobre todo en Asia meridional, por la circulación de los monzones (máximo de lluvias en el verano septentrional). En las zonas templadas de los hemisferios norte y sur. a consecuencia de la mezcla de aire caliente y frío, se originan ciclones, que, debido a la rotación de la Tierra, se mueven, como vientos predominantemente del oeste, hacia el este (precipitaciones ciclonales y lluvias

Fig. 12-7: Esquema de la circulación atmosférica en la Tierra (proyección vertical y plano horizontal) en la época de los equinoccios.

12.5 El ecosistema y su estructura

Fig. 12-8: Microclima en una región terrestre. Situación primaveral en el margen de un bosque holandés; mediodía después de una noche clara, el 3 de marzo de 1976. Ejemplo de la gran variación microespacial del clima térmico (microclima) experimentado por las plantas comparado con la temperatura atmosférica (macroclima). La intensidad de la radiación solar varía según el ángulo de incidencia sobre la superficie irradiada. - Según P. Stoutjesdijk.

temperatura atmosférica

11.8 aC y^975 W n r 2 850 W n r 2 5 6 0 W m~ 2

16 -

62 28

43

21

15

1.4

4,1

a 9 cm

2.5

3.4

34

ZJtm

fismdm ^ a 4 cm

48

899

18.2

9.4

4.7

8.8

5.6

4.1

el sur en el invierno septentrional, por lo cual se producen en los márgenes de los trópicos períodos lluviosos y secos muy marcados. Las corrientes marinas modifican mucho el clima zonal. El norte de Alemania tendría un clima como la península del Labrador si no existiera la Corriente del Golfo. La fría Corriente de Humboldt es la responsable de que sean tan relativamente escasas las precipitaciones en la costa occidental de Sudamérica al sur del ecuador (un ejemplo extremo es el desierto de Atacama). Lo mismo puede decirse del sudoeste de África (desierto de Namibia). Una anomalía periódica que afecta a la presión y la temperatura en el Pacífico ecuatorial (El Niño) invierte aproximadamente cada cinco años el flujo occidental y constante de los alisios y las corrientes marinas correspondientes provocando inundaciones en la costa occidental de Sudamérica y sequía en las zonas indomalayas. que suelen ser predominantemente húmedas. Tiene también grandes consecuencias ecológicas. El clima varía también de m o d o carcterístico con la altura sobre el nivel del m a r . En las montañas, las temperaturas medias descienden unos 0,55 °C cada 100 m en relación con las del nivel del mar (esto se debe especialmente al menor calentamiento de la atmósfera por la superficie del suelo, el grosor inferior de la atmósfera y al aumento de la radiación térmica). De esta manera se forman los característicos niveles altitudinales y los pisos de vegetación. L a presión atmosférica desciende aproximadamente un 10 % por 1000 m, con lo que desciende la presión parcial del CO> y la del 0 : y, al bajar la presión, sube la capacidad de difusión de los gases. Todos los demás parámetros climáticos no presentan un perfil altitudinal uniforme. I n f l u y e m u c h o sobre la radiación la nubosidad. Hay montañas en regiones húmedas con una radiación que va menguando mucho con la altura (p. ej.. Nueva Guinea). En los Alpes, el aumento de la intensidad en un cielo sin nubes y el aumento de nubosidad se mantienen más o menos en equilibrio porque la dosis (intensidad por duración) no aumenta. N i el viento ni las precipitaciones siguen modelos globales uniformes y, por lo tanto, no se modifican de una manera específica con respecto a la altitud, aunque existan gradientes regionales característicos (en los Alpes y en las Montañas Rocosas, la precipitación aumenta con la altura y en los Alpes meridionales desciende). Las cordilleras centrales suelen tener un c l i m a diferente (más seco y más cálido) que las marginales y por eso los gradientes altitudinales son también diferentes (el llamado efecto de levantamiento en masa). El relieve, la exposición, la estructura del suelo y la cobertura vegetal modifican el clima experimentado por la planta en contraposición al registrado en una estación (fig. 12-8).

Este microclima puede ser tan diferente del macroclima que periódicamente desaparecen las diferencias entre zonas climáticas al nivel de las plantas. Estos efectos han resultado ser especialmente fuertes en las montañas, donde sistemas vegetales bajos y muy densos frenan el intercambio térmico con la atmósfera circulante de tal manera que, durante el día, se pueden tener temperaturas tropicales gracias al calor solar. Cuanto más bajo y denso sea el sistema vegetal, más notable será el desacoplamiento climático (un prado está mucho más desacoplado que un bosque). Durante las noches claras, la irradiación hace que las temperaturas superficiales desciendan por debajo de la atmosférica, lo cual puede provocar inesperadas y perjudiciales heladas. L o fundamental es que la misma cobertura vegetal actúa modificando el clima. En consecuencia, todos los componentes del clima se verán modificados. U n ejemplo de esta acción conjunta del relieve y el m i croclima y sus efectos secundarios representa en la fig. 12-9 la situación existente en un matorral formado por arbustos enanos en los Alpes centrales. La estructura del relieve repercute sobre la radiación solar lo mismo que la distribución de la nieve, que es muy variable y depende del viento. En las hondonadas con una gran capa de nieve, el suelo está muy húmedo y el período de vegetación es muy reducido, lo cual permite a diversos hongos nivófilos descomponer estas plantas tan húmedas. En cambio, en invierno, las cumbres despejadas por del viento, suele faltar la capa de nieve y las plantas están expuestas a temperaturas bajas y a una mayor radiación (posible desecación por heladas). Durante el verano, en la solana se pueden llegar a temperaturas especialmente elevadas en la proximidad del suelo, lo cual puede provocar zonas desnudas en la cobertura vegetal. En la zona expuesta al viento, muchos de estos vacíos se deben muchas veces a la erosión eólica. La distribución de las diversas especies vegetales refleja con una gran exactitud diversas condiciones ecológicas parvoespaciales en este matorral de arbustos enanos. Por el contrario y de manera general, se pueden utilizar diversas plantas como especies indicadoras (v. 14.3.3) y, según la graduación correspondiente a los valores reales obtenidos, asignarle un valor como indicador para determinados factores ecológicos. Así pueden conseguirse para las comunidades vegetales y sus biotopos, y sin una serie de profusas mediciones, unas nociones semicuantitativas sobre los factores ecológicos que actúan en ellas. También en los ecosistemas acuáticos se diferencian mucho el consumo de la radiación y la temperatura de los datos cli-

900

12 Fundamentos de la ecología vegetal

en otoño e invierno facilita la mezcla de ambas por la acción del viento, hecho que es de importancia decisiva para el aporte de 0 : y nutrientes en toda el agua.

viento

•

A

J

i

D

!

umbría, barlovento

!

12.5.2.3 El suelo

|

!

i

Fig. 12-9: Ejemplo de la acción conjunta del relieve, el microdima y de otros factores modificados biológicamente por ellos en un matorral de arbustos enanos de los Alpes centrales (v. también fig. 12-13). La respuesta a las diversas condiciones de vida microlocales dentro de un macroclima igual es una sucesión característica: A hondonada cespitosa con Soldanella y musgos, B rododendros (Rhododendron ferrugineum), C rododendros con Vaccinium myrtillus, D matorral con arbustos enanos donde domina Vaccinium uliginosum, E Loiseleuria procumbens, F helechal con claros producidos por la erosión eólica, G vegetación abierta con plantas rosuladas y pulviniformes y Juncus trífidus, H matorral de arbustos enanos con Arctostaphylos uva-ursiy Vaccinium vitis-idaea, I claro cálido, J enebro enano [Juniperus communis ssp. alpina) c o n Calluna vulgaris, Vaccinium vitis-idea,

K rododendro con enebro enano. - Según H. Aulitzky de W. Larcher.

máticos de una estación (fig. 12-10). En primavera y verano se calientan preferentemente las capas superiores del agua. Debido a su baja densidad, esta agua cálida permaneced en verano en la superficie formando el epilimnion, mientras que la fría y más densa permanece, formando el hipolimnion (fig. 12-10B). El enfriamiento que se produce

Los suelos se originan por la acción conjunta de factores formadores del suelo o pedógenos, roca madre, organismos, clima y relieve, que actúan a lo largo del tiempo en la formación del suelo. Los principales procesos que intervienen en la formación del suelo son la meteorización, el almacenamiento, la formación de humus, la neoformación de minerales y la formación de una estructura. Según la situación topográfica se forma de esta manera la pedosfera viva, que es una parte de la biosfera. Los componentes vivos del suelo reciben el nombre de édafon. La rizosfera comprende todo el espacio ocupado por las raíces y es la zona que separa la cobertura vegetal y el suelo. Los suelos son sistemas porosos abiertos compuestos por una fase firme, otra líquida y otra gaseosa y en ellos tiene lugar un intercambio de sustancias y energía con la litosfera, la atmósfera, la hidrosfera y la biosfera. De especial importancia para la fertilidad de un suelo es la formación de minerales de la arcilla y el humus. El humus es el componente orgánico del suelo que surge por la acción del édafon mediante la descomposición y la transformación de los desechos vegetales y su mezcla con componentes minerales (fig. 12-11). Por su masa y su volumen, los organismos del suelo más importantes en las zonas templado húmedas son las lombrices y los bacterios. Las lombrices, con una masa corporal de 20-80 g m "remueven unas 10-14 toneladas de tierra fina por hectárea y año. En las zonas tropicales y subtrropicales de estaciones secas son los termes los organismos destructores dominantes (p. ej., se han contabilizado 200 termiteros por k m en Tanzania), que participan de manera decisiva en la mezcla y el aporte de suelo (al desmorornarse los termiteros). En las zonas esteparias son necesarios diversos roedores excavadores (turones, ardillas excavadoras de los géneros Tamias y Spermophilus, etc.) para remover constantemente el suelo. A l enriquecerse el suelo de sustancias orgánicas se produce, en función de su composición básica, un descenso del p H . que en casos extremos llega a ser de 3. Todos los fac-

t e m p e r a t u r a d e l a g u a ( C C)

i n t e n s í d a d r e l a t i v a d e la luz ( % )

0

5

-L epilimnion

termodima hipolimnion

B

Fig. 12-10: Relaciones climáticas en un sistema acuático. A Radiación solar y B estratificación térmica durante los meses de verano en un lago eutrófico de la zona templada (Salzburgo: Mondsee). - Según I. Findenegg de W. Larcher.

12.5 El ecosistema y su estructura

901

Fig. 12-11: Descomposición de la hojarasca y formación de humus maduro (mull) en un hayedo sobre tierra parda. A Hoja caída; B agujereada (co-

lémbolos, etc.) y con la epidermis desgarrada (comienzo de la colonización por bacterios y hongos); C paso a la fase en que la hoja es devorada a partir de las perforaciones; D es devorada en los orificios y en el esqueleto (isópodos, miriápodos, etc.), destrucción por anímales; E máximo de la descomposición microbiana (bacterios, hongos), ataque posterior por animales saprófagos (ácaros de los musgos, etc.); F vista de la masa en descomposición, mezcla con minerales y formación de complejos arcilloso-húmicos por animales detritívoros (lombrices, etc.); G estado en que queda después de pasar repetidamente por el tubo intestinal (donde se favorece la descomposición bacteriana) y formación de grumos: mull. (A-E 1/3 aproximadamente; F-G aproximadamente 150x.) - Según G. Zachariae de F. Schaller.

tores que inhiben la descomposición de la materia vegetal, como el m a ntillo de agujas, d i f í c i l de fragmentar, condiciones climáticas adversas o rocas pobres en bases, favorecen la formación de humus bruto y, por tanto, la acidificación del suelo. Estrechamente relacionado con e l l o están la m o v i l i z a c i ó n y la disponibilidad de nutrientes m i nerales. La mayoría de las plantas pueden utilizar mejor los nutrientes del suelo con la ayuda de hongos micorrízicos aumentando así la producción de biomasa. Las interacciones entre el suelo y las plantas son múltiples y muy complejas, de manera que no es posible deducir ningún tipo de relación causa-efecto. Los factores de este sistema de acción son la roca original y el clima. Las plantas no crecen sólo sobre determinados suelos, sino que también influyen a su vez en la formación de dicho suelo. Este proceso discurre a menudo a través de una sucesión de especies. La calidad y la cantidad del man tillo (p. ej., de agujas u hojas de planifolios) son esenciales para la dinámica de la parte superior del suelo. Más importante desde el punto de vista ecológico que el p H momentáneo del suelo es la disponibilidad de bases, que puede variar mucho debido a la amortiguación ácida del suelo dentro de un nivel de p H de un sistema de amortiguación. Los principales sistemas amortiguadores cubren las siguientes gamas de p H : carbonato 8,6-6,2; intercambio de cationes 5-4,2; a l u m i n i o < 4,2; hierro < 3,8, y meteorización de silicatos en toda la escala del p H . E l contenido de cal reviste una importancia especial. Además de su gran acción amortiguadora, influye en las propiedades físicas del suelo, como, p. ej., en la formación de la estructura («estructura grumosa») y, por lo tanto, en la economía hídrica, atmosférica y térmica. Los valores del pH de los suelos, en la parte superior de éste, son de 2,6-4,5 en las turberas altas y en las landas de arbustos enanos muy ácidas, de 3,5-4,5 en los bosques de suelo ácido, de 4,5-6,0 en los bosques planifolios mixtos y en los campos de cultivo moderada o débilmente ácidos, de 5,0-6,5 en las turberas bajas, de 6,0-7,5 en los hayedos calcícolas neutros, de 6,5-8 en los bosques ribereños, de 7,08,5 en las estepas pedregosas caldcólas ± alcalinas y hasta de más de 10.0 bajo la vegetación halófita árida (en los suelos de sosa árido muy alcalinos = solonetz).

La acidificación puede producirse no sólo por formación de ácidos húmicos, sino también por secreción de ácidos a través de las raíces y ios microorganismos, la disociac i ó n del ácido carbónico y la l i x i v i a c i ó n de las bases. C o m o el crecimiento de las plantas y la actividad de los organismos del suelo está i n f l u i d o por las oscilaciones estacionales de las precipitaciones y la temperatura, el valor de p H está sujeto también al ritmo estacional característico. La alcalinización del suelo se da sobre todo por acumulación de sales de base fuerte y ácido débil (p. ej., Na^CO,, CaCOi). En los bosques, la mayor parte de los desechos orgánicos se acumulan en la parte superior del suelo (mantillo). Esto provoca una marcada diferenciación vertical del perfil del suelo (fig. 12-12). Bajo la vegetación herbácea y en los suelos esteparios característicos, los desechos orgánicos predominantes proceden de la transformación de las raicillas, lo cual, unido a la actividad de los roedores y a la reducida infiltración debida a la sequía, explica la escasa diferenciación vertical del contenido de humus. La permanencia media de carbono en el suelo es de milenios para determinados componentes, por lo que los suelos con humus en abundancia tienen muchos años y, por eso, su destrucción en períodos de tiempo importantes es definitiva e irreversible. La tipificación del sustrato del suelo se orienta (1) en el material originario (p. ej., caliza, silicatos), (2) la textura, la distribución del grano por su tamaño, y (3) el contenido de humus. En la tabla 12-1 se muestra la clasificación del tipo de grano según su tamaño que se usa en Alemania.

Tabla 12-1: Clasificación por el tamaño del grano en Alemania Fracción de suelo

Tamaño del g r a n o * ( m)

esqueleto del suelo tierra fina arena limo arcilla

> 2000 < 2000

6 3 - 2 0 0 0 (50-2000) 2-63(2-50) <2

*Entre paréntesis: clases internacionales.

902

12 Fundamentos de la ecología v e g e t a l

desarrollo progresivo del suelo

lixiviación climax del bosque planifolio

degradación del bosque planifolio, bosque aciculifolio

r€jrE|] mantillo poco fragmentado, 0 horizonte de humus, \ concentración de humus, FeO, Al A , SiO,, Bh horizonte de humus biológicamente activo, A„

i

(1)

lixiviación de arcilla y F e A (horizonte iluvial lixiviado, E.)

J<2> migración de humus y sesquióxidos

podsolización

• C

bosque aciculifolio degradado horizonte iluvial de color ceniza, E concentración de (sesquióxido de) hierro, B, horizonte B, enriquecido con arcilla y provisto de hierro

1 tierra parda inicial 2 tierra parda 3-4 tierra parda lixiviada 5-6 suelo podsólico 7 podsol férrico 8 podsol férrico y húmico

Fig. 12-12: Desarrollo del suelo en una zona de Europa sometida a clima atlántico. La estratificación del suelo se manifiesta en su perfil. Se modifica

con el paso del tiempo. Los suelos maduran, pero pueden volver a degradarse. La gráfica muestra una secuencia de fases en la formación del suelo. Según P. Duchaufour de J. Braun-Blanquet, con la nomenclatura actualizada.

Tabla 12-2: Clasificación por el tamaño del poro Descripción

Tamaño

Carácter

(nm) poro poro poro poro

grueso ancho grueso estrecho medio fino

>50 10-50 0,2-10

<0,2

el agua se filtra rápidamente agua fácilmente accesible agua de mediana a difícilmente accesible agua inaccesible para las plantas

Además del tamaño del grano, tiene una importancia especial la estructura del suelo, pues juntos determinan el volumen del poro y la clasificación del poro por su tamaño, hechos que son decisivos para el almacenamiento del agua (tabla 12-2). Los suelos arenosos tienen grandes poros, están bien aireados, drenan rápidamente y tienen, por eso, una gran capacidad para almacenar agua (suelos «ligeros», cálidos); en los suelos limosos o arcillosos, la situación es a la inversa (suelos «pesados», fríos). La unión de los minerales de la arcilla y la sustancias húmicas, unos y otros coloidales (moléculas gigantes muy complejas y provistas de numerosos núcleos aromáticos, a veces con nitrógeno incorporado y cadenas laterales alifáticas) forman complejos arcilloso-húmicos, a cuya superficie, de carga negativa, están fijados cationes intercambiables. En los suelos no alterados, los pelos radicales, las micorrizas y los microorganismos están tan estrechamente asociados con estos agregados que la lixiviación de los nutrientes está muy obstaculizada. A l incorporarse químicamente el nitrógeno a las sustancias húmicas, en parte muy reactivas, quedan fijadas grandes cantidades de nitrógeno de una manera que es inaccesible a la planta (relación C / N en el humus: 10-20, en

las hojas verdes: 30-50; v. 13.6.1), ya que los datos nos informan sobre la reserva general de nitrógeno en el suelo, no sobre el N del que dispone la planta. La «carga» máxima del suelo con nutrientes minerales accesibles a las plantas está determinada por el contenido de humus y arcilla. De los modelos biogeoquímicos se desprende recientemente que la productividad de la Tierra está limitada en última instancia por el contenido en arcilla del suelo. Esto plantea la cuestión sobre la cantidad de carbono que puede ser ligado en toda la biosfera. La tipificación de los suelos se basa mucho en la estructura del perfil, es decir, en la forma de los horizontes, que se indican en mayúsculas (cuadro 2-1). Por regla general se distingue entre horizontes superficiales y horizontes minerales Principales horizontes superficiales L mantillo, residuos vegetales en gran parte no descompuestos (ing. litter) F horizonte de fermentación o putrefacción, se reconocen las estructuras de los tejidos H horizonte con humus, residuos orgánicos sin estructuras reconocibles Principales horizontes minerales A horizonte superior (con un gran contenido en humus) E horizonte lixiviado (horizonte iluvial) B tierra mineral-horizonte meteorizado (se caracteriza por la neoformación de minerales y enriquecimientos) G horizonte influido por el agua freática S horizonte influido por aguas estancadas C material original del subsuelo a partir del cual se origina el suelo

12.5 El ecosistema y su estructura

903

La nomenclatura de los tipos de suelo se rige por cualidades llamativas, como, p. ej., el color (tierras pardas, tierras negras) o la sucesión de horizontes reconocibles. Las secuencias de los tipos de suelo surgen cuando se modifica un factor pedógeno. Si, en un clima templado y húmedo, no se modifica ninguno de los factores pedógenos, más tarde se originan de los suelos brutos poco estructurados (A-C), suelos meteorizados (tierras pardas A-B-C) o tipos de suelo que están muy marcados por procesos de almacenamiento (podsoles A - E - B - C ) . En los suelos A - C , que generalmente son jóvenes (p. ej., las rendzinas, que se originan de rocas calcáreas, o los rankers, de rocas silicatadas), el horizonte A se halla directamente por encima del material de origen. Los factores formadores del suelo o pedógenos pueden variar mucho a nivel microlocal, lo cual da como resultado suelos en mosaico (fig. 12-13). El horizonte A hace las veces de fuente y el B. de fundamento para las sustancias movilizadas en la formación del suelo.

humus que recibe el nombre de moder y que se caracteriza por tener unos horizontes L , F y H muy débiles. Cuando se dan unas condiciones muy favorables para la descomposición, se forma el mull, en el que los horizontes F y H faltan por completo. El mull no es una forma de humus s u p e r f i c i a l , pues a la capa de m a n t i l l o siempre presente le sigue el horizonte mineral A . en el que las sustancias húmicas y la tierra fina mineral están muy mezcladas. En estas condiciones ya no se da el podsol, sino que dominan los suelos de la serie de las tierras pardas, en los que no se acumulan ni sequióxidos ni compuestos organometálicos.

Una sucesión de horizontes frecuente en los bosques de coniferas de zonas frías y templadas y de la tundra es:

En los climas secos, cálidos y continentales con (bosques) estepas y praderas se forman principalmente suelos de tierras negras (chernosiem). Son suelos A - C fértiles y muy ricos en nutrientes, con un potente horizonte húmico negro, que se halla directamente sobre el sustrato mineral (muchas veces loess). En estos suelos, hasta la profundidad a la que llega el agua de la lluvia, se produce una l i x i v i a c i ó n de la cal, la cual precipita en los horizontes más profundos. En las zonas (semi)desérticas áridas, la cantidad de humus disminuye cada vez más. Se originan así, p. ej., las tierras castañas y grises (castanosiems, aridisoles). En las hondonadas de estas zonas, donde puede acumularse y filtrarse la escasa agua existente, se produce, debido a la gran evaporación, un transporte ascendente de las sales disueltas (p. ej., Na,CO,, Na,SO^, NaCl, M g S 0 4 , etc.), que pueden aparecer sobre la superficie del suelo formando eflorescencias. En estos suelos, de ordinario muy alcalinos (solontschak), el pH puede llegar hasta 10. En los trópicos húmedos, el mantillo se descompone con gran rapidez y se forman suelos lateríticos, muy pobres en nutrientes. Los iones alcalinos y el ácido s i l í c i c o son lavados del suelo, que se halla meteorizado hasta una gran profundidad, por lo que a cambio, como residuos, se produce una concentración de óxidos de hierro y alum i n i o además de caolinita. Estos suelos apenas si contienen silicatos meteorizables (cuadro 12-1).

El humus se encuentra en forma de humus bruto (ing. mor), que se encuentra sobre el suelo mineral y en el que pueden reconocerse los horizontes L, F y H, dotados de una potencia variable. En el horizonte A , sobre el que se hallan las formas de humus bruto, se aprecia la mezcla de las materias húmicas y los componentes minerales por enlodamiento. En los lugares fríos y húmedos sigue al horizonte A un horizonte lixiviado (E) más o menos pálido y pobre en humus o carente de él, que es característico de los podsoles. En este horizonte, los minerales de la arcilla están meteorizados en su mayor parte, y los productos de esta meteorización se han depositado en forma de soles de humus o de Fe. En casos extremos, el horizonte E está compuesto sólo de arena de cuarzo. Por eso, en los suelos podsolizados, el horizonte B no es simplemente un horizonte meteorizado, sino que presenta claros caracteres de concentración de sustancias, en especial coloides de humus y hierro. Este horizonte puede estar tan concrecionado (ortstein) que es difícil que lo atraviesen las raíces. La transición del horizonte B al C suele ser fluida.

Este ejemplo de sucesión de horizontes no se reconoce en los suelos brutos. Según la fase de desarrollo, los suelos A - C carecen de los horizontes E y B, que se desarrollan si se dan las condiciones adecuadas a lo largo de la formación del suelo. En las condiciones más moderadas, como, p. ej., en bosques planifolios mixtos, se suele encontrar una forma de

En zonas donde abundan las precipitaciones y en suelos en los que el agua se filtra con dificultad, se forman suelos encharcados, los llamados pseudogleys; en cambio, los suelos gleys se caracterizan por un permanente encharcamiento debido al agua freática.

revestimiento de liqúenes comunidades fisuricolas

vegetación glareícola roca

capa de nieve

en invierno — a principios de verano viento

matorral de arbustos enanos cresta ventosa

prado original suelo poco profundo

L humus bruto suelo humoso

& S Í ""turbera morrena

vegetación fontinal

Fig. 12-13: Ejemplo sobre el origen de la vege-

tación en mosaico debida a la naturaleza del suelo, que es muy variable, en relación con el clima y el relieve. Debido especialmente a la variabilidad parvolocal, se ha elegido aquí un ejemplo del piso alpino, como en la fig. 12-9. - Según H. Ellenberg.

904

I 12 F u n d a m e n t o s de la e c o l o g í a v e g e t a l

Cuadro 12-1: Clasificación de los suelos La gran cantidad de tipos de suelos hace que sea necesario agruparlos en clases de suelos. Una clasificación de este tipo facilita la comunicación a los expertos y permite cartografiarlos según sus propiedades. Hasta ahora no existe aún ningún sistema internacional de clasificación reconocido y uniforme. Básicamente se realiza la clasificación siguiendo tres métodos, cuyas bases son los factores que intervienen en la formación del suelo, el proceso de dicha formación o las propiedades de los suelos. La clasificación basada en los factores formadores del suelo o pedógenos conducen a una división con respecto a las zonas climáticas o de vegetación (suelos zonales) o con respecto a la roca originaria o roca madre y la topografía (suelos azonales). Suelos zonales característicos son los podsoles boreales y las tierras pardas de las zonas templadas, así como lo suelos laterísticos tropicales. Suelos azonales característicos son los terrenos de aluvión y los suelos brutos. La clasificación según las propiedades de los suelos se basa en caracteres definidos con exactitud y diagnósticos para cada horizonte. Este sistema

i se desarrolló en los Estados Unidos en 1960 («Soil Taxonomy») y actualmente es uno de los métodos más utilizados, aunque se precisa de una gran cantidad de datos de campo y de laboratorio. En cambio, en la mayoría de los países europeos, los suelos se clasifican según puntos de vista morfogenéticos, por lo que se tienen que tener en cuenta el proceso de la formación del suelo y los factores ecológicos. Este sistema es el más apropiado para la interpretación pedogenética de los suelos y en cada país ha sido ligeramente modificado de acuerdo con las exigencias y las particularidades locales. Otro sistema de clasificación muy útil es el de la FAO-UNESCO, que tenía como objetivo cartografiar los suelos de todo el mundo. En este sistema, la clasificación se basa en caracteres diagnósticos y también en los procesos que dan lugar al suelo y en los factores ecológicos.

Debido a los diversos enfoques clasificatorios, no es posible llevar a cabo una comparación lógica entre las unidades de clasificación de los distintos sistemas, lo cual también no siempre tiene sentido. Así pues, aquí se ha procurado distribuir los suelos en los tres sistemas de clasificación.

La «Soil Taxonomy» de los Estados Unidos presenta 10 órdenes como máximo (tabla A ; los nombres de los suelos acostumbran a estar compuestos de raíces latinas y griegas). Tabla A: Taxonomía de los suelos en los Estados Unidos Orden

Carácter

Etimología

entisoles vertisoles

ingl. reciente, joven lat. vertere: virar

alfisoles

suelos no desarrollados, sin horizontes reconocibles suelos densos, oscuros, de arcillas dilatables, con notables propiedades para dilatarse y encogerse suelos poco desarrollados, con horizontes reconocibles suelos con los caracteres de un clima seco suelos con un potente horizonte A oscuro, rico en humus y grumoso suelos con concentración de Fe, Al y humus a causa de su acumulación y con el consiguiente horizonte decolorado suelos con concentración de arcilla, pero con meteorización masiva de silicatos

ultisoles oxisoles histosoles

suelos con concentración de arcilla, baja saturación de bases y temperatura anual > 8 °C suelos tropicales, ricos en óxidos y muy meteorizados turberas y otros suelos con un gran aporte de humus

l a t . : ultimus

¡nceptisoles aridisoles mollisoles spodosoles

lat. ¡nceptum: comienzo l a t . aridus lat. mollis: blando, suave gr. spódos: ceniza

pedalfer: antiguo nombre americ. para suelos no carbonatados de óxido gr.: histós: tejido

4 —

12.5 El ecosistema y su estructura

| —

905

%

La clasificación de la F A O distingue 28 grupos principales de suelos (tabla B): se indica una selección de grupos importantes especialmente para Europa central. Tabla B: Clasificación de los suelos de la FAO Orden

Carácter

Etimología

fluvisoles gleysoles regosoles litosoles andosoles vertisoles cambisoles calcísoles solontschaks solonetz chernosiems luvisoles podsoles acrisoles nitisoles ferralsoles histosoles antrosoles

bosques ribereños y costeros, con perfil poco diferenciado suelos con caracteres muy hidromorfos suelo bruto de roca suelta sobre roca firme suelos ligeramente desarrollados, poco profundos, sobre todo de roca firme suelos oscuros de cenizas volcánicas suelos con marcado aspecto dilatado o encogido debido a su elevado contenido de arcilla suelos que cambian de color, estructura y textura al ser meteorizados suelos con concentraciones de cal en al menos 1,25 m de profundidad suelos con concentraciones de sales libres (NaCI, yeso, etc.) suelos con elevada absorción de Na tierras negras de las estepas suelos con almacenamiento de arcilla y elevada saturación de bases suelos con un gran horizonte lixiviado descolorido suelos ácidos con baja saturación de bases suelos con depósito de arcilla y superficie arcillosa suelos con elevado contenido en sesquióxidos suelos orgánicos, turbosos suelos formados por la influencia del hombre o/y fundamentalmente transformados

lat. fluvius: río ruso, gley: suelo húmedo y compacto gr. rhegós: cubierta gr. lithos: piedra

jap. an do: suelos negros lat. vertere: virar l a t . cambiare

de calcio nombre ruso para suelos salinos nombre ruso para suelos alcalinos rus. chern: negro gr. louo (coloquial: luó) lavar rus. podzola: bajo ceniza lat. acrís: ácido lat. nitidus: brillante lat. ferrum; al de aluminio gr.: histós: tejido gr. ánthropos: hombre

L a tabla C es un resumen del sistema de clasificación utilizado en Alemania, que constituye un ejemplo de los sistemas de clasifi cación que suelen usarse en Europa. Tabla C: Sistema de clasificación de suelos de Alemania (resumen) Tipo de suelo

Caracteres

suelos terrestres

suelos terrestres brutos suelos A-C ranker regosol rendzina pararendzina suelo estepario

v. regosoles y litosoles (FAO) suelos sin subsuelo limoso sobre roca firme pobre en carbonatos o sin ellos sobre roca suelta pobre en carbonatos o sin ellos sobre roca carbonada o de yeso sobre roca margosa v. chernosiem de la FAO

tierras pardas podsoles terrae calcis suelos encharcados suelos antropógenos

típicas tierras pardas o parapardas (lixiviadas) con arcilla v. clasificación de la FAO suelos plásticos de roca carbonatada y lugares secos y cálidos; térra fusca y térra rossa estagnosoles con pseudogleys o estagnogleys coluvio o coluvisoles, hortisoles, rigosoles

suelos semiterrestres

suelos ribereños gleys marismas

v. fluvisoles de la FAO v. gleysoles (gleys, gleys turbosos) suelos legamosos

turberas

suelo con más de 3 dm de turba

906

12 Fundamentos de la ecología v e g e t a l

12.6 Enfoques de la investigación en la ecología vegetal La ecología vegetal pregunta qué, dónde, cómo y por qué crece y de qué manera este estado se modifica en función de los factores ecológicos y ambientales (fig. 12-5). Como todas las ciencias parte de la observación de modelos (tanto estructurales-locales c o m o procesales-temporales). Llega a ser causal mediante la vinculación funcional de al menos dos niveles de observación o la vinculación de «modelos» con las condiciones ambientales. Además, no influye en absoluto que el funcionamiento de la biosferase explique por las características de los grandes biomas (v. 15.2) ni que el del bosque dependa de las características de los árboles, ni que las reacciones fotosintéticas de una hoja se se produzcan en función de las características de los cloroplastos, o que cada uno de estos pasos se ponga en relación con los factores ambientales. Una limitación en un nivel de observación que no intenta interpretar, como, p. ej., la elaboración de una lista de especies o de un mapa de la vegetación, la recopilación de datos ambientales o de caracteres químicos de los tejidos, se considera un enfoque descriptivo y con frecuencia constituye el punto de partida. La ecología, cuando lleva a cabo mediciones, carece de referencias absolutas. No existe ningún metro primitivo. Esto quiere decir que cada observación sólo puede apreciarse relativamente con respecto a otra. Después de que la «otra» observación se haya realizado a menudo también en condiciones (muy) diferentes, la ecología - m á s que cualquier otra ciencia de la naturaleza- tiene el problema de la comparabilidad de sus resultados. Así pues, es necesario un enfoque comparativo en la experimentación o en la observación, una ecología comparativa (ing.: comparative ecology), para obtener resultados concluyentes. La separación, antes tan marcada, entre autoecología y sinecología (estudio de una especie frente al examen de más especies o de toda una comunidad) apenas si se mantiene. De acuerdo con la metodología elegida, se puede distinguir entre • ecología vegetal de campo (no interviene), • ecología vegetal experimental (interviene) y • ecología teórica (modela). La ecología vegetal de campo parte de los modelos y reacciones que se dan en plena naturaleza y deduce sus afirmaciones de la vinculación de diversos modelos incluyendo las condiciones ecológicas y ambientales. La característica de sus resultados es siempre correlativa, estadística, una debilidad que se compensa con su gran referencia a la realidad. En este ámbito se encuentran diversas disciplinas: la sociología vegetal (asociaciones vegetales), establecida sobre todo en las zonas de habla alemana, la corología o areología (presencia de las plantas, geobotánica florística, biogeografía), la ciencia de la vegetación (estructura específica y dinámica de las comunidades

vegetales; ing. community ecology), la geobotánica ecológica (estudio de la residencia ecológica, de la difusión), la biología de las poblaciones (dinámica de la reproducción y la difusión), partes orientadas al trabajo de campo de la ecofisiología o ecología fisiológica (reacciones del metabolismo, del crecimiento y del desarrollo relacionadas con el medio ambiente) y la ecología sistemática (transformación de sustancias al nivel del ecosistema), con referencia especial a la edafoecología o ecología pedológica (= edafológica). Ámbitos de la ecología histórica (paleoecología, historia de la vegetación), con especialidades como, p. ej., la palinología (estudio del polen para la historia de la vegetación) y la dendrocronología (que estudia los anillos anuales de crecimiento). Incidiendo en ellas están las subdivisiones según el biotopo (ecología urbana, tropical, polar, forestal, litoral, acuática, etc.). La ecología vegetal experimental intenta descubrir mediante la intervención las relaciones causa-efecto. Para ello cuenta con la manipulación encauzada en el campo (p. ej., abonando, regando, proporcionando sombra, alejando competidores, interviniedo en la polinización, calentando los suelos, tratando con CO, o gases nocivos) y la simulación de condiciones vitales en determinadas situaciones (invernadero, simulador climático). Una faceta especial, muy apreciada, que sirve por igual a las disciplinas dedicadas tanto a la observación como a la experimentación, son los «experimentos» de la naturaleza. Por ellos se entiende los grandes gradientes ambientales que se dan entre breves intervalos y que permiten analizar el efecto de factores ambientales aislados en condiciones locales por lo demás muy semejantes (sustrato, clima global, a menudo surtido de especies también). Ejemplos de todo esto son los perfiles de altura, exposición, humedad, nutrientes y luz (estudio de transectos o transecciones), y también las fuentes naturales (es decir, geológicas) del CO,- Tales «experimentos» de la naturaleza son de un valor incalculable, ya que carecen de la deficiencia elemental de todos los experimentos artificiales: el planteamiento a corto plazo. Desgraciadamente con frecuencia no se dispone de ellos en abundancia (sin repetición en el sentido estadístico). El potencial de estos «experimentos» de la naturaleza se aprovecha muy poco también. La ecología teórica tiene la misión de comprender y reflexionar previamente los conceptos. Trabaja con modelos matemáticos. Para comprender, precisa de los resultados de las investigaciones realizadas por las materias citadas y los integra formando una estructura efectiva modélica. Presenta también los vacíos en las investigaciones y los llena con suposiciones posibles, que son precursoras de la formación de teorías. Por una parte, trata de explicar restrospectivamente la difusión de la vegetación y los cambios habidos en ella y, por otra parte, el funcionamiento actual de los ecosistemas y sus partes. Haciendo uso de estas experiencias puede proporcionar proyecciones de posibles desarrollos futuros. Su gran ventaja radica en que las formulaciones y modelos - a l contrario que los de la investigación práctica- no están limitados ni espacial ni temporalmente; la desventaja es que son ficticios. Un retroacoplamiento con las disciplina observadoras y experimentales es, por lo tanto, imprescindible.

Las plantas en su biotopo 13.1 13.1.1 13.1.2 13.1.3 13.2 13.2.1 13.2.2

Radiación y economía energética Masa y balance de la radiación Balance energético y microclima La luz y el sistema vegetal

907 908 908 909

La luz como señal Fotoperiodicidad y estacionalidad Señales de luz roja en los sistemas vegetales

911 911

13.3 13.3.1 13.3.2 13.3.3

Resistencia a la t e m p e r a t u r a Resistencia a las heladas Resistencia al calor Ecología del fuego

913 913 913 914

13.4

Influencias mecánicas

916

13.5 13.5.1 13.5.2 13.5.3

Economía hídrica Potencial hídrico y transpiración Reacciones y carencia de agua Comportamiento de los estomas en plena naturaleza Economía hídrica del ecosistema

918 919 920

13.5.4 13.6 13.6.1 13.6.2 13.6.3 13.6.4

Economía nutricional Disponibilidad de los nutrientes del suelo Fuentes y descensos de nitrógeno Estrategias en la inversión del nitrógeno Heterogeneidad del suelo, competencia y simbiosis en el espacio radical

912

922 923 924 925 926 927 930

La oferta de radiación, el abastecimiento de agua y sustancias minerales, así como, a partir de estos requisitos, la incorporación de carbono para el crecimiento y la producción de biomasa, son los nexos de unión más importantes entre las plantas y su entorno físico químico. Las bases bioquímicas y fisiológicas de todo esto se han expuesto en el capítulo 6 (y parcialmente en los capítulos 7 y 9). En este capítulo se expondrán las reacciones de las plantas, de las biocenosis y los ecosistemas ante la variabilidad natural de la oferta de radiación, agua y nutrientes y se tratará la economía del carbono en su dimensión ecológica. Por ultimo, se abordarán los intercambios biológicos y la influencia humana en la vegetación, así como la utilización de las plantas.

13.6.5 13.6.6

Nitrógeno y fósforo considerados globalmente Calcio, metales pesados, «sal»

Crecimiento y economía del dióxido de carbono 13.7.1 Ecología de la fotosíntesis y respiración 13.7.2 Ecología del crecimiento 13.7.3 Análisis funcional del crecimiento 13.7.4 El isótopo estable 13C en la ecología 13.7.5 Biomasa, productividad, ciclo global del carbono 13.7.5.1 Provisión de biomasa 13.7.5.2 Producción de biomasa 13.7.5.3 Producción neta del ecosistema y de la biosfera 13.7.6 Aspectos biológicos del «problema del C0 2 »

933 933

13.7

13.8

Intercambios bióticos

13.9

Utilización de la biomasa y la tierra por el h o m b r e Utilización y modificación de la vegetación Utilización y roturación del bosque Pasticultura y praticultura Cultivo de las plantas útiles

13.9.1 13.9.2 13.9.3 13.9.4

934 934 938 940 942 944 944 945 947 949 952

955 955 955 958 958

13.1 Radiación y economía energética La economía de la radiación y la energía determinan el clima directa e indirectamente a través de la humedad, la formación de nubes y las precipitaciones y también la influencia local y global sobre la sucesión de las temperaturas. En verano, a pleno sol del mediodía, hay en Europa media sobre la superficie terrestre hasta 900 vatios de energía solar por metro cuadrado. L o que pasa en el ecosistema con esta enorme energía solar y también en cada hoja es vital para comprender la vida de la planta.

908

13 Las plantas en su b i o t o p o

13.1.1 Masa y balance de la radiación Toda la radiación de energía solar que llega a la superficie terrestre recibe el nombre de radiación global. Tiene una proporción directa y difusa y, debido a la reflexión y la absorción en la atmósfera de las latitudes geográficas medias, es, por término medio, aproximadamente la mitad de intensa que la radiación que se ha medido fuera de la atmósfera en dirección al sol («constante solar» = aprox. 1400 W n i 2 ) . La mitad aproximadamente de la radiación solar se halla dentro de la zona de la luz visible («luz»: 380-780 nm), lo cual corresponde al sector del espectro de la radiación fotosintéticamente activa en un campo de longitud de onda de 380-710 nm (PAR o PhAR, del ing.photosyntheticactive radiation, generalmente fijada en 400-700 nm; W m : ). Como la radiación fotosintéticamente activa (v. 6.4.1, cuadro 6-2) está compuesta por fotones (partículas de luz) con energía (carga de cuantos) muy distinta (azul: rico en energía; rojo: pobre en energía), las zonas del espectro ricas en energía y siempre de onda corta son movidas por un sensor de radiaciones neutro y desprovisto de filtros. Esto se remedia con sensores de fotones, son de filtro tan fino que registran todos los fotones con un valor aproximadamente equivalente a los 400-700 nm y así se convierten en contadores de fotones. Debido a la relación esteoqu¡métrica directa entre los fotones absorbidos en la zona de los 400700 nm y el enlace de CO, fotosintético, la densidad de la corriente (o del flujo) de fotones llegó a ser un estándar en biología (densidad del flujo de fotones fotosintéticamente activo, ing. photosynthetically active photon flux density, PPFD o abreviado PFD. expresada generalmente en ¡xmol de fotones m 2 s el einstein. que se utiliza a veces, E = mol de fotones, no se adecúa al SI. No es correcto, aunque esté ampliamente extendido, expresar mediciones de sensores de fotones (llamados erróneamente sensores de cuantos) en pmol m 2 s~' con PAR o PhAR (v. arriba). A la inversa, el PFD no es apropiado para cuestiones sobre balance de energía, ya que la densidad del flujo de fotones no es ninguna unidad de energía. Los componentes difusos de la radiación global en realidad penetran mejor (con mayor profundidad) en los sistemas vegetales que la radiación directa, la cual produce unas sombras marcadas. Las plantas hacen que aumente la proporción de radiación difusa en el sistema según la forma y el tamaño de las hojas (p. ej., las agujas o las delicadas hojas pinnadas de las acacias aumentan la proporción de luz difusa). Una parte de la radiacón global la refleja la superficie afectada, por lo que la cubierta vegetal tiene una influencia fundamental. Los arbustos de los desiertos, que tienen hojas claras, presentan una reflexión de aprox. 20 %, en un bosque de píceas es de sólo aprox. 10 %, suelos más desprovistos de vegetación pueden reflejar hasta un 30 % y hasta un 80 % la nieve recién caída. El resto, el balance energético, constituye la cantidad de energía que absorbe una hoja o un sistema (fig. 13-1). De día siempre es positivo y de noche es nulo o negativo. El balance energético negativo nocturno se origina por radiación térmica autónoma. Todos los cuerpos (y también los gases) irradian energía térmica proporcional a la cuarta potencia de su temperatura absoluta. El balance de esta radiación térmica depende de la temperatura del cuerpo que se halle enfrente o que lo envuelva. Un cuerpo caliente en un entorno frío irradia en neto más de lo que recibe. En una

noche clara y con cielo despejado, la pérdida térmica por irradiación en las plantas con respecto al frío «entorno» puede ser considerable, y las hojas se enfrían con respecto al aire en torno a los 35 K, lo cual puede provocar una helada por radiación ( K . Kelvin para la diferencia de temperaturas, independientemente de los grados de la escala). Las nubes o la niebla impiden este efecto.

13.1.2 Balance energético y microclima Una hoja tiene principalmente 4 maneras de «eliminar» la energía resultante del balance energético y absorbida por ella misma: (1) la irradiación térmica, (2) el enlace energético fotoquímico (1-2 % de PAR máximo), (3) la transpiración de agua, Tr y (4) la cesión de energía por convección térmica, K (transporte a través del aire del entorno). De día sólo tienen importancia para el balance de energía de la hoja, Q, los dos últimos componentes (el almacenamiento de energía es insignificante a causa de la reducida masa de las hojas): Q = Tr + K Tr = g Aw v K = h AT q Donde g es la conductividad de la difusión de la epidermis foliar para el vapor de agua (en realidad, la conductividad de los estomas, Aw es el gradiente de proporción de la mezcla de humedad y aire entre el interior de la hoja y el aire libre del entorno (al nivel del mar. a 0.1 MPa de presión atmosférica, equivale numéricamente al gradiente de presión del vapor) y v es el calor de evaporación del agua (2,45 kJ g ' a 20 "C): h es la conductividad térmica del estrato foliar que limita con el aire (una función de la anchura de la hoja y la velocidad del viento), AT es la diferencia entre la hoja y la temperatura del aire y q, la capacidad térmica del aire. Las conductividades son los valores inversos de las resistencias correspondientes (resistencia a la difusión del vapor de agua y al intercambio de calor).

A través de g y h. las plantas con sus hojas ejercen fisiológica y morfológicamente un influjo sobre su propio cli-

K

Tr

IR

G

Fig. 13-1: Balance de energía de una hoja. Si se produce una disminución en la enegía reflejada (R), la irradiada (IR) y la utilizada fotoquímicamente (Ph), la hoja debe ceder la gran cantidad restante de radiación global incidente (G), la energía del balance de radiación (S), ya que su masa es demasiado baja como para almacenar una cantidad apreciable de energía. Dependiendo del aporte de agua, ésta puede pasar al aire consumiendo calor de la evaporación (transpiración, Tr; «corriente térmica no patente») o por cesión convectiva de calor (K, «corriente térmica patente»).

13.1 Radiación y economía energética

ma y también sobre el clima del entorno y dependen del aporte de agua. La energía en frío puede ser eliminada sólo con una elevada humedad del suelo (corriente térmica «latente»; la temperatura foliar permanece próxima a la del aire o I - 2 K por debajo). Cuando falta el agua y los estomas están cerrados, el flujo energético se ve obligado a seguir la dirección de la convección térmica (convección térmica «patente»), con lo que las hojas se calientan, lo cual puede llegar a provocar la muerte por calor excesivo cuando la morfología foliar no facilita el transporte del calor. Las plantas de lugares calurosos y secos tienen a menudo hojas pequeñas, muy reflectoras e inclinadas. Así consiguen una absorción reducida de radiación y un buen acoplamiento térmico con el aire (baja resistencia aerodinámica al estrato limitante) y evitan así el sobrecalentamiento. Conociendo Q. la humedad y la temperatura atmosférica y la velocidad del viento (datos meteorológicos), así como g y la anchura de la hoja, se puede calcular la temperatura de ésta. En los sistemas o poblaciones vegetales se añaden obstáculos aerodinámicos complementarios para el intercambio de gases y el calor. Cuanto más denso y bajo sea el sistema, más fuerte es el desacoplamiento de las condiciones atmosféricas y mayor es por eso la retención del calor y la humedad. Muestran con más claridad este hecho las plantas bajas de montaña (especialmente las pulvinulares), en cuyo estrato foliar, ante la radiación solar, pueden predominar unas condiciones húmedas tropicales, que no tienen nada en común con las mediciones de una estación meteorológica. Por unos efectos semejantes del sistema, se ve mitigada la influencia directa de los estomas sobre la transpiración. La misma estructura del sistema llega a tener una influencia determinante. Para el balance de energía de todo el ecosistema son válidas unas condiciones análogas. En lugar de la transpiración del sistema o de la hoja, está la evapotranspiración, ET (o brevemente la evaporación total, V, incluida la evaporación del suelo y las superficies humedecidas, alcanzando la transpiración de las hojas más de un 80 % en sistemas cerrados y también con la superficie del suelo húmeda). Cuando la evaporación es elevada, el ecosistema permanece relativamente fresco y se calienta cuando es baja. La relación, expresada en equivalentes de energía, K : V recibe el nombre de relación de Bowen, |3 (ing. Bowen ratio). Cuando p es inferior a l , estamos ante vegetación bien abastecida de agua. Cuando hay sequía o los suelos se han secado, (3 tiende al infinito, es decir, cuando se ha agotado toda el agua, la energía debe ser evacuada en su totalidad rápidamente mediante el calentamiento del aire (una pequeña parte de la energía se emplea temporalmente en conservar el calor del suelo; fig. 13-2). (i puede hallarse sin contacto con los métodos meteorológicos (medida del balance de radiación y del gradiente climático vertical a través del sistema vegetal). Después de una precipitación, la superficie del suelo se seca pasados unos días, por lo que la evaporación a partir del suelo es muy pequeña. A l aprovechar las raíces la parte profunda del suelo (tabla 13-3 en 13.7.5.1), el agua de la evaporación alcanza la atmósfera, la cual sería inalcanzable sin las plantas. Las plantas conectan reservas de aguas profundas con la atmósfera y, a través de sus estomas, conservan el control sobre los acontecimientos (v. 13.5.2). Estas relaciones aclaran por qué los parques de las ciudades constitu-

p = 0,67 K

V

P = 1,5 K

V

909

P = 18,6 K

V

Fig. 13-2: Cuando transpiran, las plantas influyen en la temperatura ambiental. Se representan, a modo de ejemplo, tres situaciones en las que, al ir suprimiendo vegetación, una proporción cada vez mayor de energía solar irradiada tiene que ser «eliminada» por convección térmica (K). En una cubierta vegetal cerrada y suelo húmedo se elimina «con frío» más de la mitad de la energía por la demanda de calor para la evaporación de agua, V, el aire permanece fresco, la relación de Bowen, $ = K / V es <1 y se puede prescindir de la corriente de agua del suelo. A medida que aumenta el precintado del suelo por superficies que no transpiran, K asciende y p es >1 y el aire y el suelo se calientan. La figura explica también por qué el aire de los lugares verdes urbanos son más frescos que los entornos «precintados» edificados (cifras en % de la energía irradiada).

yen islas frescas y por qué después del desmonte o roturación en un bosque suben las temperaturas, lo cual a gran escala puede incluso alterar el clima (el aire ascendente cálido puede reducir las precipitaciones; fig. 13-3). Una cubierta vegetal verde influye tanto en la economía hídrica (v. 13.5) como en la economía energética del paisaje. A través de la morfología y la regulación de la transpiración, las plantas influyen en su propio clima y en el del ecosistema. Un ejemplo sobre el efecto regulador del clima de la transpiración vegetal son los estudios de A . H . Rosenfeld y J.J. Romm sobre el clima de la ciudad de Los Ángeles. Debido al crecimiento continuo de la aglomeración y la desecación correspondiente del suelo, la temperatura atmosférica de la zona urbana sube cada 15 años 1 K. Si entre los edificios se plantaran más árboles de sombra (enfriamiento por transpiración) y si los tejados se pintaran de un color más claro, se podrían ahorrar al año 500 millones de dólares en gastos en aire acondicionado y en las consecuencias del smog. En todas las ciudades del sur de los Estados Unidos se calcula que el efecto estaría valorado en 5-10 miles de millones de dólares anuales, sin contar la mejora en cuanto a la calidad de vida que supondría una ciudad más verde. A l consumir energía para la transpiración, las plantas actúan, además de dando sombra, como una instalación de aire acondicionado.

13.1.3 La luz y el sistema vegetal A l penetrar por el conjunto de hojas de una planta o de un sistema vegetal, así como en el agua (fig. 12-10), la densidad de la corriente de fotones se va debilitando sucesivamente. El alcance de este debilitamiento determina la magnitud que puede alcanzar en un sistema vegetal el índice de la superficie foliar ( L A I ) , ya que las hojas que tienen demasiado poca luz para un balance positivo de

910

13 Las plantas en su b i o t o p o

Fig. 13-3: Sucesión climática regional de una deforestación. Entre la imagen de la izquierda y la de la derecha median 400 años. Descrito por los exploradores del s. xvi como una jungla verde (a la izquierda, cerca de Valencia), dominan actualmente en esta parte de Venezuela matorrales espinosos como resultado de la deforestación, sobrepastoreo, degradación e incendios repetidos (a la derecha, cerca de Barquisimeto). La supresión creciente del enfriamiento producido por la transpiración (fig. 13-2) provocó el calentamiento regional y un clima semiárido. Una relación de Bowen (6) de aproximadamente 1 mantiene al ecosistema de la izquierda relativamente fresco ( < 30 °C), una p ampliamente superior a 1 permite un ascenso de las temperaturas hasta > 40 °C, lo cual conlleva una térmica superior y precipitaciones reducidas.

carbono son rechazadas por la planta (o no se forman en absoluto en estas partes). L o m i s m o puede decirse de la distribución vertical del plancton fotosintéticamente activo en el agua. En las plantas superiores, el límite para una ganancia fotosintética neta de una hoja adaptada a la luz débil es de aprox. 0.2 % con una densidad de corriente de fotones m á x i m a a la tarde ( P F D aprox. 3-5 (xmol m " s " ) . A l incluir la pérdida de carbono por las hojas durante la noche y la demanda de carbono por parte de los órganos no fotosintéticos, aumenta la demanda m í n i m a de P F D para un balance positivo de carbono un 0,5-1 % (de la media diaria) de la intensidad medible a través del sistema. En analogía con la ley de la extinción de Lambert-Beer, en los sistemas homogéneos es válida en fotometría una relación exponencial ( f i g . 13-4) de la f ó r m u l a -kLAI

1= 1 e

d o n d e 1 e I o representan el P F D p o r d e b a j o y p o r e n c i m a del estrato e x a m i n a d o del s i s t e m a y k , e l c o e f i c i e n t e de e x tinción. El variable coeficiente de extinción depende del tamaño medio de la hoja y del ángulo medio de ésta y un poco también de la transmisión foliar y está muy influido por la posición del sol y la proporción de radiación difusa. Los valores k característicos son de 0,4-0.5 para los sistemas con hojas muy pequeñas o que tienen una posición muy vertical (p. ej., graminoides, coniferas; las hojas pequeñas producen mucha luz difusa) y de 0,7-0,8 en las grandes hojas dispuestas horizontalmente (p. ej., algunas megaforbias, árboles planifolios de hojas amplias). Los valores aproximados para los sistemas pratenses serían de alrededor del 0,5 % y para bosques planifolios templados, 0.65. Hay métodos de medición que calculan los valores k a partir de la diferencia del debilitamiento de la luz en distintos ángulos del azimut y. por consiguiente, el ángulo medio de la hoja (análisis por ordenador de la distribución de los puntos de luz en imágenes de objetivos de ojo de pez dirigidas hacia amiba). S i se c o n o c e e l v a l o r de k e I o ( e l ú l t i m o p o r los datos de u n a estación m e t e o r o l ó g i c a ) , se p u e d e predecir, para un

Fig. 13-4: Representación de un modelo de extinción de la luz en un bosque. Para simplificar se ha supuesto que en cada uno de los seis estratos del sistema hay una superficie foliar de 1 m : por m' de base (índice de la superficie foliar, ind. el ramaje, LAI = 6); esta superficie foliar se distribuye homogéneamente y el flujo transmitido de electrones se reduce a la mitad (coeficiente de extinción, k = 0,69). El debilitamiento del PFD, según la ley de Lambert-Beer, permite reconocer a partir de qué cantidad de estos estratos de hojas (desde qué LAI total) se llega al limite crítico para un balance positivo de carbono en una hoja del estrato inferior (PFD mínima para el balance positivo de carbono en una hoja). El LAI mayor posible está determinado principalmente por el coeficiente de extinción, que, por regla general, se encuentra entre 0,4 y 0,8.

13.2 La luz como señal

L A I determinado, el valor correspondiente para I y, por tanto, la densidad de la corriente de fotones experimentada por las hojas de manera aproximada en ese punto. Si se conoce tanto I como I , y también el valor de k, se obtiene el L A I . Actualmente, las técnicas habituales, que calculan incluso el valor de k mediante sensores de ojo de pez segmentados concéntricamente y complicados algoritmos, necesitan para calcular el L A I sólo dos medidas de radiación lo más sincrónicas posibles por debajo y por encima del sistema, por lo que se puede obtener uno de los parámetros biológicos más importantes de información con mucha rapidez y sin destruir nada, suponiendo que se cumplan las condiciones marginales, sobre todo una distribución foliar aleatoria y homogénea. Los valores característicos del L A I son 3-4 para los pinares, aproximadamente 5,5 para los bosques planifolios mixtos templados, 7-8 para un prado rico maduro para la siega, 8 para todos los estratos de los sistemas de los bosques húmedos tropicales de tierras bajas y valores de hasta 10 para las plantaciones densas de píceas. Los cultivos agrícolas cerrados alcanzan en el punto vegetativo máximo valores de alrededor de cuatro, dependiendo de la clase de cultivo; los pastizales naturales de alta montaña, aprox. 2. A veces no son reales los valores del L A I superiores a 10 que aparecen en los libros. En el caso de los bosques, el L A I incluye también, según estos cálculos, el debilitamiento de la luz por los tallos y las

911

to con abonos nitrogenados. La disposición foliar plana o la colgante de las gramíneas (p. ej., el arroz Indica) provoca un rápido autosombreado y el incremento del L A I por abonado no aumenta la producción. Incluso en las hojas marcadamente heliófilas (= fotófilas), la fotosíntesis suele estar saturada de luz ya a menos de la mitad del sol pleno del mediodía. Las hojas del estrato que cubre el sistema están expuestas a una radiación que rebasa el óptimo. Se ha demostrado muchas veces que el perfil vertical de la distribución de la radiación, la distribución del nitrógeno y. por tanto, la tasa fotosintética máxima. A ^ , están correlacionados (más N y A ^ alta en los estratos superiores del sistema: v. 13.6.3). Abonando con N. puede subir la A m i t de modo que especies esciófilas como, p. ej., el árbol del cacao, no necesite más sombra y las hojas superiores soporten todo el sol tropical.

13.2 La luz como señal En este capítulo se abordan los efectos cualitativos, o sea, los efectos que la luz tiene como señal (las bases del tema se encuentran en el cap. 7, efecto lumínico cuantitativo, v. 13.7.1).

ramas debido a que el término PAI (ing. plañí urea index) se emplea de manera distinta, y la contribución al L A I de estas estructuras no foliares suele ser inferior a 1. La calibración de estas medidas requiere una determinación de la superficie foliar directa y destructiva (recolección). Un proceso de aproximación sencillo, pero muy instructivo (aunque retrospectivo), es «pinchar» el L A I de los bosques planifolios inmediatamente después de la caída otoñal de las hojas, mejor con tiempo húmedo. La cantidad promedio de pinchazos en las hojas con una aguja a través del mantillo proporciona directamente el valor del L A I antes de la caída de las hojas, a no ser que haya tenido lugar un fuerte transporte por el viento. Por regla general, los resultados de los mecanismos de extinción y los del «pinchado» coinciden sorprendentemente bien.

A l determinar el L A I en diversos estratos de la población se encuentra una distribución de la superficie foliar vertical muy característica en muchos sistemas vegetales y también la curva característica de la absorción de la luz en el sistema. Los bosques muestran a menudo un máximo de absorción notable en la parte superior de las copas (hasta la mitad del PFD se absorbe en los m superiores de la superficie foliar por m de superficie del suelo), mientras que, en los prados, la absorción tiene lugar a nivel más profundo (en el interior del sistema). Contribuye también al escalonamiento de la profundidad el ángulo foliar: ángulos oblicuos en los pisos superiores del sistema, planos en los estratos próximos al suelo (p. ej., las hierbas rosuladas). El consumo real de radiación de una hoja desciende con el coseno del ángulo incidente de radiación con respecto a la normal de la hoja (ley del coseno). Entre el ángulo de la hoja y su anatomía existe una estrecha relación. Cuanto más inclinada esté la hoja, mayor será la simetría lateral del mesofilo, es decir, en hojas estrechas y muy oblicuas, desaparece con frecuencia la diferenciación del parénquima en empalizada y del esponjoso. En la agricultura y en la estructuración de los jardines se busca optimizar el aprovechamiento de la luz mediante cultivos mixtos (p. ej., pepinos o calabazas bajo maíz). El ángulo foliar y, por tanto, los componentes geométricos de la absorción de la radiación por estrato del sistema o población, desempeñan un papel importante en la optimización del rendimiento y en la cuestión de cómo se puede fijar el L A I mediante técnicas de cultivo y cría. La disposición inclinada de las hojas (p. ej., del arroz, tipo Japónica) permite un L A I más elevado en los trópicos, lo cual favorece aumentos del rendimien-

13.2.1 Fotoperiodicidad y estacionalidad Las plantas de las zonas climáticas con estaciones reciben, a través de su sistema de fitocromos (v. 7.7.2), informaciones muy precisas sobre las fechas con las que todos los procesos fundamentales del desarrollo son controlados (fotoperiodicidad). Las consecuencias ecológicas son múltiples. En las zonas con peligro de heladas, la sensibilidad fotoperiódica protege a las plantas de los daños por heladas tardías o tempranas aplazando para períodos relativamente «seguros» la brotación o la senescencia, independientemente también de la temperatura del momento. En regiones con estaciones dominadas por fuertes precipitaciones (zona de los monzones), la sensibilidad fotoperiódica garantiza también la floración y la fructificación, cuando las precipitaciones tardías o escasas sólo dan lugar a plantas pequeñas (inducción de la floración a pesar de un desarrollo vegetativo subóptimo) y en esto se basa la constancia en el rendimiento del tipo Indica de arroz (con sensibilidad fotoperiódica) ante el tipo Japónica, que, por el contrario, no es sensible. La fotoperiodicidad está muy diferenciada ecológicamente (genéticamente), hecho probado por experimentos de plantaciones latitudinales y altitudinales. Las plantas árticas apenas florecen en las latitudes templadas, y, en las zonas próximas al ecuador, las plantas templadas florecen más pronto y pierden las hojas con retraso, «esperan», por decirlo así. días más cortos. Las plántulas procedentes de semillas de los árboles del límite alpino de los bosques plantadas en el valle mantienen su reposo invernal hasta junio a pesar de encontrar temperaturas favorables y, a la inversa, si plantas de bosque de lugares bajos se llevan al límite del bosque, seguirán también una sucesión equivocada. porque su fotoperiodicidad no está en armonía con el clima local de temperaturas. Estas son también barreras

912

13 Las plantas en su b i o t o p o

importantes para la utilización de períodos de crecimiento más largos en caso de un calentamiento climático. Se ha observado que en los neófitos (inmigrantes) herbáceos se necesitan por lo menos 6 generaciones para que se formen nuevos genotipos (es decir, ecotipos) adaptados a los fotoperíodos locales, un período de tiempo notable si se aplica a los árboles de bosque. Junto a las conocidas influencias sobre la floración (v. 7.7.2.2), se han observado también numerosas influencias morfológicas y fisiológico-metabólicas. Así, según O . M . Heide. Poa pratensis, del norte de Escandinavia, producía más hojas delgadas, sometida a un día largo simulado con luz roja (SLA mayor, v. 13.7.3), lo cual incrementaba el crecimiento y la producción de biomasa ante las plantas con la misma dosis de luz diurna, pero sin fotoperíodo alargado por la luz roja, aunque la tasa de fotosíntesis se redujo por la superficie foliar. Como regla general vale que el control de la fotoperiodicidad en el encauzamiento de la senescencia otoñal y de la resistencia discurre con más precisión y mayor dependencia del tiempo que el fin del reposo invernal en primavera. Muchas plantas de montaña son «oportunistas» en primavera y «testarudas» en otoño, lo cual garantiza un realmacenamiento seguro de los recursos móviles a partir de las hojas antes de que sean perjudicadas por la helada.

ofrece la oportunidad de obtener beneficios de la fotosíntesis y, por tanto, la supervivencia. Así pues, la regeneración de los bosques por plántulas está muy marcada por la dinámica de los espacios vacíos dentro del sistema o población (ing. gaps dynamics). Un dosel de copas denso reduce la relación rojo oscuro/rojo claro independientemente de la intensidad de la radiación, de aprox. 1,2 en el caso de luz solar directa a 0,2 en el sotobosque (fig. 13-5). Por tanto, determinar la relación R/FR es otro procedimiento indirecto para cuantificar la densidad del dosel formado por las copas de los árboles ( L A I , v. 13.1.3). El desplazamiento de la luz roja por el verde foliar se expresa también en la luz que refleja todo el sistema, lo cual se utiliza para determinar la cubierta vegetal en la teledetección (ing. remote sensing). Correl índice normalizado de vegetación diferencial (ing. normalizeddijferential vegetation índex, N D V I ) se puede calcular, a partir de los datos proporcionados por aviones o satélites, el índice de la superficie foliar de la vegetación. El N D V I se basa en medidas de la radiación dentro del campo del rojo claro (I R , 660 nm) y del rojo oscuro ( I m , f a r red, 730 nm) del espectro: NDVI = IpK + K

1.3.2.2 Señales de luz roja en los sistemas vegetales La radiación, que penetra a través de las hojas verdes o es reflejada por las estructuras verdes, es más rica en rojo oscuro (700-800 nm) y más pobre en rojo claro (620-680 nm), es decir, la relación rojo oscuro (rojo lejano)/rojo claro (p. ej., Ifiw/Iyw) r e s u ' t a menor (ing. redífar red ratio; R/FR). El hecho de que las plantas puedan fijar con su sensor de luz roja (fitocromo, v. 7.7.2.4) su posición con respecto a las plantas vecinas tiene consecuencias de gran alcance para el desarrollo y la competencia entre ellas. Se ha demostrado en pruebas realizadas con plantas aisladas que con sus vástagos evitan los lugares «verdes» ocupados y optimizan así sus inversiones en vástagos nuevos. A . Novopanski y colaboradores colocaron sobre el camino unas tarjetas verdes y grises en torno a plantas jóvenes de Portulacca oleráceo que crecían en varias direcciones. Los ápices de los vástagos se abrían paso hacia las tarjetas grises, lejos de las verdes, que absorbían el rojo claro. También el crecimiento en altura de plántulas competidoras es estimulado por desplazamientos muy leves de luz roja para apartarse de la dirección en la que crecen las plantas vecinas antes de que se hagan sombra mutuamente. C. Bailare y colaboradores cubrieron los tallos de Datura ferox y Sinapis alba con filtros de luz roja, con lo cual quedaron «ciegas», no percibieron a sus vecinos y no se prolongaron más en comparación con las plantas de control. Se puede suponer que estos mecanismo, además del fototropismo «normal», pertenecen al sistema sensor de la planta.

La regeneración por plántulas en los sistemas vegetales densos se ve tan influida por el desplazamiento del espectro de luz roja desde el rojo claro al rojo más oscuro bajo un cerrado dosel de hojas que no se produce la germinación. a pesar de estar parcialmente a punto, hasta cuando un espacio en el dosel de copas (una señal de rojo claro)

Cuanto más densamente está cubierto el suelo por estructuras fotosintéticamente activas, más se reduce la reflexión del rojo claro y más aumenta la irradiación del rojo oscuro. Con estos datos se puede calcular antes de tiempo los resultados de la cosecha en superficies muy grandes. Un mal invierno para los cereales de invierno se reconoce en primavera desde el espacio sideral. También los cambios en la explotación de la tierra y los cambios de vegetación se pueden constatar en general con este thematic scanner. Incluso los cálculos de productividad realizado desde el espacio sideral son sorprendentemente fiables.

«mancha de luz»

8:00

10:00

12:00

14:00

16:00

momento de! día

Fig. 13-5: Curso diario de la relación rojo claro/rojo oscuro (R/FR ratio) en el suelo de un bosque subtropical del noroeste de Australia. La relación R/FR alcanza un mínimo en el suelo del bosque, cuando la radiación restante, que atraviesa el dosel de las copas, es matizada por las amplias hojas del sotobosque, y alcanza un máximo cuando una mancha de luz, o sea, una radiación solar directa da con el sensor a través de un vacío en el dosel formado por las copas. Los valores por encima del sistema suelen ser aproximadamente de 1,2. - Según C. Turnbull y DJ. Yates en R. Chazdon et al.

13.3 Resistencia a la t e m p e r a t u r a

13.3 Resistencia a la temperatura 13.3.1 Resistencia a las heladas Entre los factores climáticos que determinan la expansión de las plantas sobre la Tierra son decisivos la disponibilidad de agua y la resistencia frente a las bajas temperaturas extremas. La helada es el primer «filtro ambiental» a través del cual tiene que pasar una especie vegetal antes de que pueda establecerse fuera de zonas libres de heladas. Todas las plantas que han pasado esta selección son resistentes, o sea, que en general ya no ven amenazada su existencia (flora indígena). Las plantas cuyos tallos no son lo suficientemente resistentes pueden sobrevivir durante este período crítico en forma de semilla (anuales) o con órganos perdurantes subterráneos (p. ej., geófitos). Estas «desviaciones» reciben el nombre de estrategias de huida o escape para superar la helada (fig. 12-2). Ser resistente a la helada significa evitar que se formen en el citoplasma los cristales de hielo, siempre mortíferos. Para comprender la resistencia a la helada baste recordar que el agua se encuentra en dos compartimentos dentro de los tejidos vegetales: fuera de la membrana de los protoplastos, en los apoplastos, o sea, en el xilema, y sobre todo en las paredes celulares y en todos los espacios intercelulares (con muy pocas sustancias disueltas) y dentro de los simplastos (con un potencial osmótico en estado turgescente entre aproximadamente - 1,5 y - 2,5 MPa). Los dos mecanismos de la resistencia a las heladas son: Evitación de la congelación o superenfriamiento (ing. super cooling), es decir, la interrupción continua de la formación de hielo con temperaturas negativas. En las hojas de muchas plantas llega a - 5 "C y, en algunas plantas de alta montaña, hasta - 12 °C aproximadamente y, en el parénquima xilemático de algunas plantas leñosas de zonas templadas, puede llegar hasta aprox. - 40 "C. Es de importancia decisiva para retrasar la congelación que no haya núcleos de cristalización y que el agua pase a un estado metaestable. Si se sobrepasan las temperaturas, el tej i d o se congela bruscamente, lo cual es letal para las células. Tolerancia a la congelación, que funcionalmente constituye una forma especial de tolerancia a la sequía. En los tejidos empieza la formación de hielo en los lugares donde el agua tiene la presión osmótica más baja, o sea, en los apoplastos. Además, los espacios intercelulares se llenan de hielo (sin dañar al tejido) y el agua sucesiva va a parar al simplasto. Este proceso supone una gran permeabilidad al agua, es decir, la fluidez del plasmalema intacto a temperaturas muy bajas, un carácter genotípico que muestra. sin embargo, una fuerte aclimatación (endurecimiento ante la helada; propiedades de los lípidos de membrana). En el grado de drenaje celular y la tolerancia al drenaje por parte del protoplasto desempeñan un papel importante los osmóticos y, sobre todo, las sustancias protectoras que estabilizan la membrana (hidratos de carbono disueltos y las proteínas del estrés), requisitos comunes para resistir las heladas y la sequía. Para evitar la congelación es importante que no hayan núcleos de cristalización y, para tolerarla, es ventajosa la formación retardada

913

de hielo. El descenso del punto de congelación mediante la con-

centración de osmóticos desempeña un papel importante junto con el drenaje celular inducido por el hielo. Este fenómeno aislado tiene en un estado turgescente muy poco efecto, ya que un mol de osmótico necesita para reducir el punto de congelación en torno a los 1.9 K . lo cual equivale a una presión osmótica adicional de 2.24 MPa (en la mayoría de las plantas correspondía grosso modo a una duplicación de ia presión osmótica).

Es especialmente importante tanto práctica como ecológicamente que el endurecimiento de la planta a la helada está en función de factores externos e internos, o sea. no en la forma de una sola temperatura crítica característica para una especie determinada. Los cinco tipos de influencias determinan hasta qué punto las plantas soportan de hecho la helada con un potencial de resistencia dado: • el estado de aclimatación (época del año, prehistoria térmica; fig. 13-6), • la fase de desarrollo (un tejido activo, en crecimiento, hecho o un tejido joven resiste menos que un tejido maduro, poco activo, viejo), • el órgano afectado (las raíces soportan mucho menos la bajada de las temperaturas que las hojas; según el estado de desarrollo y la especie, el cámbium puede resistir menos o más que el parénquima leñoso, las yemas foliares más o menos que las llórales, etc.), • el aporte de agua (las plantas que se mantienen continuamente húmedas resisten menos que las que experimentan la sequía), • el aporte de nutrientes (las plantas con un aporte óptimo de nutrientes resisten más que las abonadas en exceso o que las que presentan carencias de sustancias minerales). La temperatura límite para los daños provocados en el pecíolo foliar en las zonas templadas durante el período vegetativo está entre los - 2 y los - 8 "C, siendo las plantas herbáceas más delicadas que las gramíneas y los cárices C 3 , al igual que las hojas estivivirentes son más sensibles que las sempervirentes. Las situaciones de mayor peligro son finales de primavera después de que todo haya brotado y, en general, las oscilaciones extremas de temperatura (caídas de la temperatura después de un tiempo suave). Los daños provocados por la congelación en las plantas indígenas, características del emplazamiento, afectan en primer lugar a las flores y a las hojas, raramente el cámbium, pero casi nunca ponen en peligro la supervivencia de la planta. Las heladas de radiación durante las noches claras después del paso de un frente de mal tiempo son especialmente peligrosas. La tolerancia máxima invernal (con un endurecimiento total) de los órganos aéreos de las especies de las zonas templadas está entre los - 25 y los - 40 C y la de las plantas leñosas mediterráneas adultas suele estar entre los - 10 y los - 14 "C (para las plantas en macetas - 2 °C pueden ser ya críticos). La nieve y el que las yemas perdurantes se hallen bajo tierra protegen a las especies sensibles. Algunas plantas tropicales resultan dañadas de forma permanente a temperaturas que van de 0 a + 7 "C; en este caso se habla de daños por enfriamiento.

13.3.2 Resistencia al calor La resistencia al calor es mucho menos variable y en las plantas superiores está aproximadamente entre los 50 y los

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13 Las plantas e n su b i o t o p o

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55 °C (con valores más altos en las plantas rosuladas y las que crecen planas, las esclerófilas y las suculentas; máximas de 60 "C en algunas gramíneas C 4 , palmeras de sabanas, cactáceas). Los daños provocados por el calor están marcadamente determinados por la morfología, la distancia con respecto al suelo, el autosombreado de la base caulinar y el agua disponible. Especialmente amenazadas están las plántulas de suelos secos, oscuros y sin vegetación, que, cuando la radiación solar es más intensa, en la superficie del suelo la temperatura puede superar los 75 °C. En estos hábitats son esenciales un rápido desarrollo de las plántulas en la estación fría y el posterior sombreado del suelo por las hojas o la sombra de otras plantas. Muchas plantas pueden hacer frente a situaciones extremadamente calurosas refrescándose con la transpiración (hasta 10 K. v. 13.1.2). Si sus raíces no encuentran suficiente aprovisionamiento de agua (no son raras las raíces de hasta 30 m de profundidad: v. 13.7.5.1), arrojan las hojas o persisten sólo en forma de semilla.

13.3.3 Ecología del fuego En muchas partes de la Tierra, el fuego es un factor ecológico importante para el desarrollo de los ecosistemas y el establecimiento de un inventario de especies características. Los grandes biomas deben al fuego su imagen tan conocida (sabanas, zonas semiáridas con matorrales,

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Fig. 13-6: Duración del día a lo largo del año y temperatura máxima y mínima (arriba; valores medios extendidos a tres días en Bayreuth) y el endurecimiento ante la helada de agujas de un año de Pinus sylvestris (abajo). Las flechas señalan la primera aparición de heladas nocturnas. Los tonos grises indican, de derecha a izquierda, la fase de sensibilidad a las heladas, la de endurecimiento y la de endurecimiento total (máximo) y la fase de desendurecímiento en primavera. - Según J. Hansen.

vegetación mediterránea, pradera, pero también bosques boreales). Los desencadenantes naturales son principalmente los rayos. El amplio espectro de adaptaciones características a la vida con el fuego prueba que. mucho antes de que el hombre elevara la frecuencia de los incendios, éstos tenían una función ecológica (fig. 13-7). Los pirófitos tienen a menudo bancos de semillas longevos en el suelo o en las copas, la capacidad para cubrir las reservas (troncos subterráneos capaces de regenerarse, los llamados xilopodios), un ritidoma protector (árboles) o, generalmente, meristemas apicales subterráneos (gramíneas, geófitos). En las gramíneas de bosques y los árboles rosulados o megáfitos (p. ej., Xanthorrhoea, Yucca, Espeletia) actúa protegiéndolas del fuego una «túnica de paja» formada por las bases foliares marchitas. M u chas veces, el ritmo del desarrollo o ritmo fénico está estrechamente acoplado con los incendios (p. ej., desprendimiento de las hojas durante el período crítico de sequía). En muchas especies de Pinus, y Eucalyptus, en las proteáceas, etc., los frutos sólo se abren después de la acción del fuego; sólo entonces las semillas adquieren su completa capacidad germinativa y se diseminan. Con ello se asegura la regeneración en el momento oportuno, cuando ha disminuido la competencia por la luz y la competencia entre raíces y cuando la vegetación competidora se ha convertido en cenizas ricas en nutrientes. Hay ciclos obligatorios de incendios anuales (sabanas), paucianuales (en general praderas), entre 30-40 años (maleza mediterránea) y más de un siglo en los bosques borea-

Fig. 13-7: Las plantas pueden reaccionar de muchas maneras ante el fuego: protección frente al fuego con un ritidoma denso (B, Pinus halepensis, Mediterráneo occidental), por una densa capa de hojas foliares muertas (D, Xanthorrhoea sp„ oeste de Australia, al fondo, a la derecha) o hundiendo los meristemas bajo tierra, como la mayoría de las gramíneas (G inmediatamente después del incendio; E 10 días después). Regeneración después de un incendio mediante el banco de semillas de la copa y la rotura de los frutos leñosos por la acción del calor (D Hakea sp.) seguida de una rápida germinación en la cama germinativa rica en nutrientes y sin sombreado (F Eucalyptus sp., este de Australia) o protección subterránea de las reservas (C Arbutus andrachne, Mediterráneo oriental) o aérea (A Pinus canariensis, Tenerife). Incendio de base, que sólo mineraliza el estrato de hojarasca, apenas si perjudica a la vegetación y es especialmente favorable para la economía de los nutrientes del ecosistema (H).

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13.3

Resistencia a la t e m p e r a t u r a

915

916

13 Las plantas en su b i o t o p o

les. Una potente capa de hojarasca inflamable favorece el. incendio. En los bosques claros y secos y en las sabanas no suelen originarse incendios de copas destructivos (con temperaturas de más de 1000 °C y destrucción de todos los vegetales leñosos), sino solamente incendios de base, que se propagan rápidamente (temperaturas de 70"-100 "C por un corto tiempo en el estrato de hojarasca y en el del suelo y poco más de 500 °C encima de él, a 0.5-1 m de altura; fig. 13-8). En este caso, los órganos persistentes de las plantas leñosas y herbáceas algo resistentes al fuego apenas sufren daños. L o mismo vale para los incendios de la hierba en las estepas y en las praderas tropicales. Es decisiva la permanencia media de un frente de incendio en un lugar. En los incendios de base, éste suele durar menos de dos minutos, lo cual no basta para que letales llamas alcancen los delicados meristemas. Para evitar incendios peligrosos cerca de lugares habitados se producen fuegos controlados de antemano y con tiempo fresco y húmedo (p. ej.. prescribedburning en California). Asimismo, en la administración de las reservas naturales, conociendo el valor ecológico de los incendios, se llega a tolerarlos e incluso a producirlos en lugar de combatirlos (extinguiéndolos). Los ecosistemas, en los que los incendios se producen en raras ocasiones o nunca, provocan las llamas grandes daños (v. 13.6.1). Como la dotación de especies en estos espacios no es resistente al fuego, quedan comunidades de sustitución muy degradadas. En los bosques tropicales húmedos se originan praderas tropicales artificiales tan enormes cuya propensión a los incendios impide el restablecimiento del bosque. Una frecuencia en incendios que sobrepase la cantidad natural provoca la degradación incluso en los ecosistemas adaptados al fuego.

En muchos lugares, la edad de los árboles grandes de los bosques es el resultado de su resistencia al fuego. Un conocido ejemplo son las secuoyas gigantes (Sequoiadendron giganteum) de California, que deben sus hasta 2000 años de edad principalmente a su grueso ritidoma (fig. 13-9). Además de controlar el espectro de especies y formas biológicas, la gran importancia del fuego radica en que mantiene el ciclo de las sustancias minerales en los biotopos en los que una escasa oferta de humedad inhibe la descomposición biológica o donde las especies que revisten el suelo se van convirtiendo progresivamente en nutrientes para la vegetación más alta (p. ej., musgos en un bosque boreal, v. 15.2.14).

13.4 Influencias mecánicas Soportar el peso propio, la presión de la nieve o de los epífitos, resistir las fuerzas de flexión y cizallamiento del viento y el agua, tolerar quedar sepultado por las hojas que caen, las arenas movedizas o la erosión de las pendientes y los movimientos de tierras como consecuencia de la fuerza de cizallamiento o la formación de hielo son criterios que, en muchas regiones, determinan la presencia o la ausencia de especies o de formas biológicas concretas

(fig. 13-10). De estas cuestiones se ocupa la biomecánica. Informa sobre la elasticidad o la resistencia a las roturas, explica las causas de los vientos huracanados y los mecanismos mediante los que unas plantas se apoyan en otras para trepar hacia la luz «a un buen precio» (plantas volubles, que emparran o que disponen de discos adhesivos). La estabilidad del suelo en las laderas la determinan realmente las propiedades mecánicas de las raíces y los rizomas. Igualmente un sistema subterráneo robusto mecánicamente garantiza que las plantas no sean desarraigadas por el pastoreo. Numerosas plantas pueden contraer sus raíces e introducir profundamente el delicado punto vegetativo (cuadro 4-5, fig. C). Una gran importancia ecológica tienen las fuerzas que se originan por la descarga de tensiones cuando se produce una desecación (apertura brusca de frutos en cápsula, catapultado de las semillas). Con la presión de turgencia (20 bar y más), las plantas pueden hacer saltar estructuras sólidas y hacer pasar sus raíces por grietas del subsuelo. U n enorme esfuerzo mecánico realizan las raíces finas que (con el ápice protegido por la caliptra) explotan estratos muy densos. La dureza (ing. toughness) de las hojas es un componente esencial para rechazar a los herbívoros, igual que las numerosas «estructuras defensivas» (acúleos, espinas, corcho). La capacidad de carga mecánica, el desarrollo de fuerzas físicas y las ya citadas estructuras defensivas hacen que muchas veces una especie prospere y determinan la estabilidad de todo el ecosistema. Su importancia ecológica supera a menudo la capacidad de adaptación fisiológica de un organismo.

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Fig. 13-8: Temperaturas máximas de la superficie del suelo en diferentes tipos de vegetación al paso de un frente de incendio. La duración del incendio en un lugar y las temperaturas máximas ascienden al aumentar la proporción de madera. Las condiciones de sequía incrementan la carga máxima del calor. - Según P.W. Rundel.

13.4 Influencias mecánicas

917

Fig. 13-9: Un ritidoma grueso garantiza una larga vida (v. el resto de súber o corcho de 15 cm de espesor Bo en B). El tronco, que tiene unos 2000 años de edad, de un Sequoiadendron giganteum (A, C, Sierra Nevada de California) documenta una vida próspera con incendios (D, aquí en un bos-

que de eucaliptos). El fuego se sofoca en la estructura laminar (de escasa energía) del ritidoma (E) como en un montón de papel de periódico. Las flechas negras de B señalan puntos calcinados en donde ha vuelto a haber crecimiento. Las marcas blancas indican acontecimientos históricos (1 coronación de Carlomagno, 2 Colón en América, 3 final de la primera guerra mundial).

918

13 Las plantas en su biotopo

Fig. 13-10: Ejemplos de cargas mecánicas en las plantas: peso del hielo (A, Eucalyptus pauciflora, 2050 m, Snowy Mountains, SE de Australia), pre-

sión de la nieve (B, límite de los bosques de abedules en el N de Suecia, 700 m), cubrimiento de arena (C, dunas del E de Australia), pedregal en una pendiente (D, Cerastium uniflorum en los Alpes), hojas caídas (E, con plántulas de haya), rotura y derrumbamiento por el viento (F, Picea abies, después del huracán Lothar del 26-XII-1999 en la Selva Negra). Otros ejemplos fueron corrimientos de tierras, cargas de tracción por parte de los animales que pastan, pisoteo, peso de epífitos y bejucos (tabla 15-1F), etc.

13.5 Economía hídrica La vida en la tierra sólo fue posible a través del desar r o l l o de raíces eficaces, un sistema de c o n d u c c i ó n capilar resistente a la presión (xilema, v. 3.2.4.2), una protección combinada ante la evaporación variable (estomas) y estática (cutícula, v. 3.2.2.1) y células vacuolizadas de turgescencia variable (potencial h í d r i c o , v.

6.1.4.2, 6.3.2.1). Cuando hay carencia de agua, pueden reforzar su absorción, la protección contra su pérdida y las consecuencias que derivan de ella. Dando por supuesta la estructura y la función de los componentes para la regulación de la economía hídrica, aquí se aborda su reacción ante la carencia de agua y se muestra cómo las plantas controlan el concierto del potencial hídrico, la resistencia al transporte del agua y el flujo de ésta y además cómo influyen en la economía hídrica del ecosistema.

13.5 Economía hídrica

13.5.1 Potencial hídrico y transpiración

919

ciones hidráulicas que empeoran a lo largo del día y que tienen que ver con la cavitación xilemática (embolia aérea) o con la resistencia al transporte en la zona radical.

El potencial hídrico (v. 6.1.4.2) en un punto determinado de la planta es el resultado de flujos y resistencias a la conducción. Termodinámicamente muestra la reducida disponibilidad frente al agua en estado libre en el punto donde se ha realizado la medición, lo cual puede denominarse tensión, sog o presión negativa. Cuanto más negativo sea el potencial hídrico, más descenderá. Mientras no se rebase el valor critico (en la hoja, según la especie, de - 1,5 a - 2,0 MPa), poco dice el potencial hídrico sobre el grado real de abastecimiento hídrico de la planta. Con suficiente humedad en el suelo, el potencial hídrico de las hojas es más bajo (más negativo) cuanto mayor sea la tasa de transpiración. La disminución del potencial con un rendimiento creciente es comparable a la presión en una conducción de agua, que cuanto más baja, más se abre el grifo. Si la carencia de agua es dominante en el suelo, incluso una transpiración muy baja (también el absoluto cierre de los estomas) no impide que el potencial hídrico descienda a valores muy bajos. Puede haber un potencial hídrico de las hojas igual de bajo según el estado de abastecimiento con una tasa de transpiración muy elevada o cuando ésta ha quedado casi detenida. Si no se conoce la corriente simultánea de transpiración, no se puede interpretar el potencial hídrico con respecto a la cuestión de si una planta está experimentando una carencia de agua (en todo caso no a valores por encima de - 2 MPa). La solución para apreciar el abastecimiento de agua de una planta es, por lo tanto, el diagrama de potencialtranspiración (fig. 13-11). A l aumentar la relación, generalmente lineal, se puede tanto hallar la magnitud de la resistencia a la reconducción hidráulica como establecer, por la regresión frente a una transpiración nula, el potencial de equilibrio a primeras horas de la mañana (ing. predawn water potential). Si se numeran y se juntan los puntos en un diagrama de potencial hídrico-transpiración cronológicamente a lo largo de un día, a menudo la línea de unión nos permite reconocer una histéresis muy reveladora (los valores de la tarde, con una transpiración en descenso, vuelven a un nivel de potencial más bajo con respecto a la transpiración nula que cuando bajaban por la mañana al subir la transpiración). Esto pone en evidencia unas condi-

El potencial hídrico de la hoja suele ser inferior al potencial existente en el xilema del eje caulinar o del tronco. La presión de equilibrio establecida en secciones de vastagos o pecíolos por el método de la cámara de presión (fig. 6-39) es un valor mixto para todos los tejidos distales, principalmente el tejido foliar, por lo que se utiliza el término potencial hídrico de la hoja o el vastago (no del xilema). Con una transpiración intensa tiene lugar desde el eje caulinar una brusca caída del potencial. En dirección a la lámina foliar pasando por el pecíolo. Entre el valor de la curva del potencial hídrico y el déficit de saturación hídrica. W S D (v. 6.3.6) existe una relación no lineal (curva presión-volumen) que permite descubrir la elasticidad de las paredes celulares, la presión osmótica en plena turgencia y el potencial hídrico en el punto de pérdida de turgencia, por lo que estas curvas características se pudieron aplicar a muchas plantas en el campo. La elasticidad de las paredes celulares es responsable del hecho de que puedan surgir déficit hídricos (las «células de hormigón» no tendrían ningún déficit de agua porque ésta no es extensible). La elasticidad de las paredes celulares es también una medida que permite ver lo directa (o fuertemente) que la tensión (sog) de la evaporación de la atmósfera es transmitida al suelo a través de las raíces. En lugares con una sequía repetitiva se encuentran por eso más plantas con paredes celulares muy rígidas, menos elásticas. Ésta es también la causa de la esclerofilia en regiones periódicamente secas.

Un fenómeno ecológicamente importantísimo es la cavitación del xilema. Cuando, con una gran transpiració, los capilares hídricos se encuentran bajo tensión, se pueden llegar a producir irrupciones de aire y formación de burbujas de aire (embolia gaseosa, v. 6.3.5), lo cual - d e acuerdo con la concepción habitual- lleva a una interrupción del continuo hidráulico. Después de que, sobre todo en los árboles, las cavitaciones son la regla cuando el tiempo es bueno (su inicio es perceptible acústicamente en el ámbito de los ultrasonidos), existe la idea de que no siempre sea un fenómeno favorable para el árbol a largo plazo (se cree que se trata de un tipo de función para protegerse de la sobrecarga). El potencial hídrico de las hojas desciende con mayor rapidez que en el xilema (continuidad restringida de la cohesión). Hay indicios de que las embolias se pueden resolver en las primeras horas de la tarde con la misma rapidez con la que surgen al mediodía, al haber asumido un papel activo el parénquima xilemático y el floema. Si se retira el floema mediante un análisis

Fig. 13-11: Relación entre el potencial hídrico de

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las hojas y la tasa de transpiración. La relación, generalmente lineal, describe la suma de todas las resistencias hidráulicas en el continuo suelo-hoja (las subidas en a, b, c, de A indican una resistencia cada vez más alta al transporte). En la transpiración, el potencial = cero marca el estado de equilibrio entre la planta y el suelo durante las primeras horas de la mañana (PD, «predawn water potential»), A Caso normal sin histéresis. B Histéresis a lo largo del día (registradas las horas) apuntan hacia un transporte de agua con un valor inicial creciente (cavitación del xilema o drenaje del suelo próximo a las raíces finas). Con el suelo húmedo, una gran pendiente de regresión informa sobre los cambios patológicos del xilema o los daños producidos en las raíces finas (p. e j „ infecciones fúngicas que provocan marchitamiento o podredumbre).

920

13 Las plantas en su biotopo

preciso de la fisiología del xilema, la «reparación» del xilema se ve muy retardada. Se trata de un ámbito de la investigación que se encuentra muy en boga en el que se espera alguna sorpresa. Además, no es tanto el tema central del debate la teoría de la cohesión (que en principio apenas si es discutible), sino la interacción de las cavitaciones. su influencia sobre el estado real de la tensión del xilema, la función de las punteaduras y del parénquima leñoso y el modo como el xilema está en condiciones de anular rápidamente las cavitaciones. Claras diferencias del potencial hídrico crítico en la presencia de las primeras embolias (estudios realizados con ultrasonidos sobre ramas secas) entre especies distintas podrían estar correlacionadas con la sección transversal de las vías conductoras (las secciones transversales grandes hacen que sean más probables las embolias), lo cual nuevamente parece estaren relación con la profundidad específica de las raíces (la humedad alcanzable del suelo) y el ritmo de desarrollo estacional (períodos húmedos/secos). En los sistemas mixtos mediterráneos de plantas leñosas verdes según la estación y de poros gruesos y las semperv¡rentes y de poro fino, estas últimas, al contrario que las primeras, tienen raíces profundas, son menos activas pero perennes y apenas si experimentan embolias con la sequía. La presencia de las especies leñosas en emplazamientos secos estaría muy determinada por la presencia de esta característica del xilema.

13.5.2 Reacciones y carencia de agua La economía de las plantas con el agua pasa, según el grado de carencia de ésta, por varios niveles e incluye también reacciones «preventivas». En plena naturaleza se pueden distinguir los 6 niveles siguientes y se ha comprobado que los niveles l y 2 se dan en un limitado número de especies. Nivel 1: reacción de los estomas a la tasa de transpiración (incluso con una elevada humedad del suelo). En la década de los 70 y descubierto por primera vez en Würzburg por O. Lange y R. Lósch e interpretado todavía como sensibilidad a la humedad atmosférica, se produjo un cambio al saberse que los estomas, sin ningún tipo de estrés (sin un descenso significativo del potencial hídrico), reaccionaban de manera casi preventiva ante una elevada demanda de transpiración con una reducción de la amplitud del poro, la imagen de la regulación mecánica de la economía hídrica en las plantas (fig. 13-12). Mientras tanto. se ha demostrado que no es la humedad atmosférica en sí, sino la tasa de transpiración provocada por ella la que da la señal. Se supone que el desencadenante es una acumulación (dependiente de la transpiración) de ácido abscísico ( A B A ) en los apoplastos de las células oclusivas y de las anejas o subsidiarias. La consecuencia de este comportamiento a nivel del ecosistema es que, cuando hay una amplia oferta de agua, no se requiere demasiada reserva de agua del suelo. Este consumo contenido de agua tiene naturalmente una ventaja sólo en las plantas con una gran esperanza de vida o cuando «se espera» sequía. De hecho sobre todo los árboles y. entre ellos, en especial los longevos, y las plantas perennes de los desiertos son los que presentan este tipo de comportamiento con más claridad. El déficit crítico de la presión del vapor del aire para provocar la reacción está entre 8 hPa (= mbar; plantas adaptadas a la humedad) y 15 hPa (plantas adaptadas a la

sequía). A 20 "C corresponde 65 o 35 % de la humedad relativa (a 30 "C, 80 o 65 %). Por encima de este umbral desciende la capacidad de difusión de los estomas al ascender el déficit de presión de vapor casi linealmente y marcan el funcionamiento de los estomas de muchas plantas (la mayoría árboles) desde las últimas horas de la mañana. Frenada así la transpiración, se estabiliza también el potencial hídrico. Se ha demostrado que, en las plantas de los desiertos, los días nublados y con el aire menos seco, debido al retraso de la reacción de los estomas, el potencial hídrico de las hojas desciende más aún que los días claros en los que el déficit de la presión del vapor alcanza unos valores altos, y los estomas frenan la transpiración más que proporcionalmente. Es posible que este comportamiento de los estomas, llamado también feed forward response, tiene que ver con la limitación del riesgo de cavitación y. por eso, se ve reforzado en las plantas leñosas (v. 13.5.1).

Nivel 2: Reacción de los estomas ante una señal de la raíz, que se resuelve, a través de los déficit de humedad, en el entorno inmediato de las raíces finas. Si a unas plantas se les deja que se les seque lentamente la tierra de una maceta, se van secando lentamente sin que el potencial hídrico de las hojas se separe del suelo de manera apreciable (una maceta encerrada en una cámara de presión sometida a sobrepresión. fig. 13-13), o sea. que si permanece muy alejado de la pérdida de turgencia, se produce, incluso con una elevada humedad, una reducción constante en la amplitud de los estomas, que está en estrecha correlación con el descenso del contenido de agua del suelo. Este comportamiento se interpreta como reacción a un entorno en proceso de desecación mediante la producción incrementada de A B A por parte de las raíces finas. También esta reacción llevaría a una limitación de la transpiración controlada por los estomas sin que surta efecto el potencial hídrico crítico de las hojas. Debido al trayecto (a menudo muy largo) que separa las raíces de la copa del árbol. estas reacciones se retrasan. Hay indicios de que es decisiva la concentración de A B A en la savia del xilema y no la acumulación pasiva en el apoplasto de las hojas que están transpirando.

Eucalyptus pauciflora

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40

déficit de la presión del vapor (hPa)

Fig. 13-12: Reacdones de los estomas ante la humedad. Muchas plantas, especialmente las longevas, reducen la abertura de sus estomas (capacidad conductora de difusión de las hojas), incluso cuando hay una elevada humedad, si el aire se reseca. De esta manera retrasan el desecamiento del suelo. El ejemplo de esta reacción de « f e e d forward» procede de Eucalyptus pauciflora, del SE de Australia (sólo datos para el potencial hídrico de las hojas < 1,5 MPa). - Según Ch. Kórner y P. Cochrane.

13.5 Economía hídrica

921

Fig. 13-13: Reacción de los estomas a una señal

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contenido de agua del suelo (peso %)

6

de la raíz. A Una señal de la raíz (ác. abscísico) hace que los e s t o m a s r e a c c i o n e n a n t e la sequía del suelo cuando las hojas se han mantenido artificialmente en un estado de tumescencia (potencial hídrico nulo). Este estado se simula elevando la presión del aire (p) en el espacio radical presentando un capilar lleno de agua y perforado en el tallo con una presión de equilibrio cero. Si se desplaza el menisco hacia el eje se desencadena una elevación de la presión en la cámara radical. B Ejemplo del trigo (Triticum aestivum) que, a partir de un contenido de agua crítico en el sustrato experimental, desciende linealmente la capacidad de conducción de la difusión en las hojas a pesar de la turgescencia del tallo. - Según T. Gollan et al.

En plena naturaleza este mecanismo es muy difícil de comprobar. Tiene también un carácter «feeclforward» e impide, como la reacción a la humedad atmosférica, una estimulación prematura ante una verdadera situación de estrés (pérdida de turgencia). Se sabe que sube el nivel del A B A en la savia del xilema de los árboles que crecen sobre suelos secos. Sin embargo, queda pendiente si se trata de una consecuencia pasiva de la corriente de transpiración, en general más lenta, o de un proceso activo.

Nivel 6: Aclaramiento del sistema v sustitución de la dotación que lo compone con nuevas especies resistentes a la desecación. Esto pueden hacerlo plantas con un ritmo fénico o fenorritmo especial (huida, escape; ing. escape) y provistas de raíces especialmente largas o suculentas (estrategia de la evitación; ing. avoidance strategy) o con una verdadera tolerancia a la sequía.

Nivel 3: reacciones de los estomas ante la pérdida de turgencia. Si, a pesar de de las medidas de precaución 1 y 2, el potencial hídrico de la hoja se acerca al potencial osmótico de la savia de las células, la contrapresión de la pared celular sobre el protoplasto es nula. Las hojas tiernas se marchitan antes de que se llegue a ese punto. Cerca del punto de la pérdida de turgencia se encuentra también el potencial hídrico crítico en el cual tiene (pasivamente) lugar el cierre de los estomas debido a la deshidratación. Una turgencia permanentemente baja (un predaw n water potential) incrementa la sensibilidad de los estomas al aire seco.

Los métodos de desviación más eficaces son la pérdida obligatoria de las hojas durante los períodos de sequía y/o sobrevivir a la aridez en forma de semilla, bulbo o rizoma. Las plantas suculentas y las que enraizan profundamente evitan el estrés fisiológico, y las últimas tienen realmente éxito en largos períodos de aridez. Las suculentas necesitan menos humedad, pero con mayor regularidad, porque dependen por completo de su depósito corporal. Ante la sequedad del suelo, las raíces de las suculentas renuncian a estar en contacto con él y se aislan del sustrato. La resistencia a la pérdida de agua por parte de los tejidos es muy variable. El 50 % de la pérdida de agua, sin embargo, lo soporta la mayoría de los te jidos. Una verdadera resistencia a la sequía total es rara entre las plantas superiores («plantas resucitantes»; ing. resurrection plants), pero es lo habitual entre los liqúenes, las algas aéreas y los musgos (v. plantas poiquilohidras en comparación con las homoiohidras. cuyas estrategias para evitar la desecación ya se han descrito).

La pérdida de turgencia en la naturaleza aparece con relativa rareza. Se dan incluso casos (especies de Piper, Helianthus) en los que los estomas a menudo permanecen abiertos a pesar del evidente marchitamiento, lo cual pone de manifiesto que los estomas suelen reaccionar muy tardíamente a los potenciales hídricos. Este extraño comportamiento se explica por el hecho de que las plantas, al marchitarse (lento descenso de la lámina foliar), esquivan la radiación solar del mediodía y evitan así el sobrecalentamiento y acaban ahorrando agua. A estas alturas, las posibilidades de mantener en orden con reacciones fisiológicas inmediatas la economía hídrica se han agotado. L o que viene a continuación depende de la tolerancia a la desecación. Una carencia repetida de agua provoca un descenso del potencial osmótico (acumulación de osmóticos, adaptaciones osmóticas, osmorregulación), lo cual tanto aplaza el punto de pérdida de turgencia como hace subir la resistencia a la desecación.

Nivel 4: Asignación de recursos de la biomasa: las plantas que están expuestas a una carencia de agua mucho más duradera y reiterada, reaccionan con un crecimiento radical mayor, lo cual va a costa del depósito de biomasa asignado a las hojas. De esta manera, el balance o equilibrio a favor de la absorción de agua sube (explotación de estratos más profundos del suelo). Los mecanisos I -4 no bastan y se llega al Nivel 5: Pérdida de las hojas y, con él, las reducción del L A I . Si no resuelve la carencia de agua, se pasa al

En la naturaleza, es el nivel 6 el más importante en la carencia de agua. Una dotación de especies bien adaptada tiene la demanda más baja en las reacciones 1-5, lo cual significa que no se realiza ningún tipo de inversión en una maquinaria fotosintética que temporalmente tenga que mantenerse en reposo o incluso se tenga que ver descartada. Esto explica por qué a lo largo del gradiente natural de la oferta de agua al nivel hoja se han encontrado diferencias relativamente escasas en los parámetros de la economía hídrica. Precisamente se distingue si sobre 1 m 2 de suelo en sección sólo transpiran 0.01 m 2 de superficie foliar (desiertos) o 5 m 2 (hayedo). Las hojas de las plantas de los desiertos no transpiran (menos cuando la aridez es extrema) de una manera muy distinta a las plantas mesofíticas, pero son muchas menos hojas, muy eficaces y perfeccionadas. Esta economía de las inversiones en hojas eficaces está en estrecha conexión con la dotación de las sustancias minerales y también con la economía de las mismas dentro del ecosistema (v. 13.6.3). Es cosa sabida sobre todo en estos dos últimos decenios que mucho de lo que se refería a la economía hídrica a nivel foliar (en el sentido de síntoma de estrés) se valoraba antes negativamente y en realidad representa reacciones que actúan al instante y de manera preventiva a nivel de sistema (reacciones de los estomas 1 y 2) o

922

13 Las plantas en su biotopo

es la consecuencia de una mayor actividad y no la expresión de un perjuicio (potencial hídrico bajo), en cualquier caso nada tiene que ver con efectos inmediatos de estrés a través de un amplio margen. A esto han contribuido esencialmente los trabajos de investigación realizados con plantas cultivadas en zonas áridas. J. Passioura (Canberra) pudo demostrar, p. ej., que en una zona de cultivo muy seca de Australia, los tipos de trigo que tenían un sistema radical «malo» proporcionaban las mejores cosechas. Esta paradoja se apoya en la observación de que la carencia regular de agua en las hojas (debido a un xilema con un sistema conductor débil) durante el desarrollo vegetativo atenúa un poco el crecimiento, pero garantiza que haya agua en el suelo para el momento de la floración y de la maduración del grano. Se pueden valorar de manera semejante las ya citadas reacciones «feed forward», que momentáneamente también producen limitaciones sin fundamento, las cuales, sin embargo, contribuyen enormemente a la prosperidad y a la supervivencia a largo plazo de las plantas longevas. Quitando las hojas en parte, F. Meinzer (Hawai) y otros autores demostraron que los estomas reaccionan además de manera compensatoria ante las necesidades de toda la planta y no sólo adaptan la difusión de los estomas, sino que muestran una regla de comportamiento que engloba la resistencia aerodinámica del estrato limitante. Finalmente acaba con un tipo de medida de la transpiración y las señales químicas, según algunos autores, serían demasiado lentas, por lo que se ha supuesto la existencia de señales hidráulicas. Estos experimentos aclaran también que la antigua separación habitual autoecología y sinecología son un obstáculo para las interpretaciones concluyentes. Casi todas las reacciones que se han expuesto sólo son explicables a través de sus efectos a nivel del ecosistema.

13.5.3 Comportamiento de los estomas en plena naturaleza Además de las influencias de la economía hídrica descritas anteriormente, la amplitud de la abertura de los estomas está determinada sobre todo por la luz existente y, por tanto, por la tasa de fotosíntesis (y el nivel de C O en el interior de las hojas). En la hoja, la fotosíntesis extrae el C 0 2 del aire y lo difunde hacia fuera a través de los estomas (6.5.7). Mientras que la economía hídrica lo permita, los estomas establecen una capacidad de difusión por la que, en los intercelulares de la hoja (c.), se mantiene aproximadamente el 70 % de la concentración externa (c ) de CO : . Cuanto mayor sea la tasa de fotosíntesis (A), mayor debe ser la capacidad de conducción de la difusión a fin de que la concentración intercelular (la relación c./ca) se mantenga. Así pues, el intercambio de gas CO : y la difusión del vapor de agua están estrechamente ligados, lo cual también es válido en la estrecha relación existente entre la tasa máxima de fotosíntesis con un nivel normal de C 0 2 (A n m ) y la capacidad máxima de conducción de la difusión para el vapor de agua (g mjx ). Cuanto mayor sea la capacidad de fotosíntesis, mayor será la capacidad conductora máxima de los estomas para el vapor de agua (fig. 13-14). En la fig. 13-14 se comparan casos extremos de plantas herbáceas de crecimiento rápido y especies de baja actividad y crecimiento muy lento. Esto oculta que los valores medios para las especies dominantes de plantas leñosas de los grandes biomas de la Tierra apenas si se distinguen en su emplazamiento natural con estos parámetros de referencia siempre que se incluyan demasiadas especies en la comparación. El valor global medio de g nüt en relación con una superficie foliar de proyección simple da para 151 especies leñosas 218 ± 24 mmol de H , 0 m s . Las plantas herbáceas

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Fig. 13-14: Relación entre la tasa de fotosíntesis máxima (A n .J y las po-

sibilidades de transpiración en las plantas C r Con un buen aporte de agua existe una correlación lineal entre la capacidad máxima de difusión de la epidermis foliar (estomas; g „ J y Am(u por unidad de superficie foliar (A up ), independientemente de la forma vital (los puntos marcan coniferas, planifolios, arbustos, plantas herbáceas, gramíneas, suculentas, etc.). Esto significa que la relación de la concentración intercelular de C 0 con respecto a la concentración exterior de éste (ele) se mantiene en toaas las plantas Cj en el mismo ámbito (0,7-0,8). Se considera que esto es el resultado de una optimización evolutiva de la pérdida de agua y la absorción de C 0 ; a través de un sistema de poros. - Según Ch. Kórner et al.

y las cultivadas tienen por término medio casi el doble de este valor, mientras que el de las plantas C A M es claramente inferior. La capacidad m í n i m a de conducción de la difusión del vapor de

agua en las hojas (g mii ) está determinada por la tasa de fuga de los estomas cerrados, por lo cual no es correcto hablar de capacidad de conducción de la difusión cuticular. En relación gmU , gm(n varía entre 1/20 (plantas herbáceas de sombra) y 1/300 o aún menos en las suculentas (1/40 a 1/60 en la mayoría de los árboles y arbustos, o sea aproximadamente 3-6 mmol m s l ). La capacidad de conducción de la difusión de los estomas o las hojas son dos términos utilizados como sinónimos, ya que suele ser inapreciable la diferencia entre el agua de transpiración que se difunde entre los poros de los estomas y los estomas además de la cutícula que se halla entre ellos. La capacidad de conducción de la difusión g es el valor recíproco de la resistencia a la difusión r. Ambos se originan, en analogía con la ley de Ohms, a partir de la transpiración Tr relacionada con la superficie («corriente») y el gradiente del vapor de agua Aw («tensión»; ley de la difusión de Fick). Se ha supuesto además que, en el interior de la hoja, el aire está saturado de vapor de agua, por lo que la presión del vapor de la hoja se convierte en una función general de la temperatura foliar. Se necesitan dos dimensiones. Si se usa para el dato g = Tr/Aw en (g H , 0 m V ' ) / ( g H , 0 m '), se obtiene g (m s '). Si se establece para Aw (kPa H , 0 kPa 1 de aire), se obtiene, debido a esta relación adimensional del gradiente de humedad atmosférica, g en la misma dimensión que Tr, en g m s 1 o mmol m 2 s . Es importante se obtenga en este caso Aw a partir de (presión del vapor de agua en el interior de la hoja - presión del vapor de agua en el entorno foliar)/(presión atmosférica total). Así, los valores g y las tasas de transpiración, calculables a través del Aw actual, presentan una considerable independencia de la presión atmosférica, la cual influye en la difusión molecular (datos procedentes de diferentes altitudes). Éste es uno de los motivos por los que esta dimensión se impone cada vez más.

El resultado de la interacción de las condiciones de humedad, radiación y temperatura son cursos diarios caracte-

13.5 Economía hídrica

rísticos de la amplitud de abertura de ios estomas (capacidad de conducción de la difusión; fig. 13-15). Durante las horas de la mañana, la abertura de los estomas está regida básicamente por la luz y la fotosíntesis. A una densidad de flujo de fotones (PFD) determinada (en las plantas heliófilas, aprox. 20-25 % de toda la luz solar) se alcanza un gmái. Si se sobrepasa un déficit crítico en la presión del vapor (v. 13.5.2, por lo menos unos 8 hPa o aprox. 65 % de la humedad relativa a 20 "C), éste se convierte, en la mayoría de las plantas leñosas, en un factor de influencia derterminante y g desciende (con buen tiempo desde las últimas horas de la mañana). En el mismo ámbito del parámetro climático, a primeras horas de la tarde se obtienen unas medias inferiores a las de las últimas de la mañana. Estas reacciones que dependen del tiempo horario se explican por la acumulación de los productos finales de la fotosíntesis y la subida del nivel del A B A . Así pues, en las plantas leñosas, el curso diario de g suele tener un ascenso con un punto máximo por la mañana. Las plantas herbáceas, según el tiempo atmosférico, también suelen alcanzar un punto máximo las primeras horas de la tarde, es decir, se puede dar un segundo máximo de g cuando la carga de la transpiración vuelve a disminuir. Con tiempo nublado y húmedo, sólo el PFD es determinante. La capacidad de conducción de la difusión determina también la d i f u s i ó n hacia dentro de gas(es) perjudicial(es) (p. ej., ozono), por lo que se observan pocos daños con el aire seco o la carencia de agua.

923

Cuando los poros se abren más, los cambios en la apertura de éstos, dada una una humedad concreta, tienen como consecuencia unos cambios casi proporcionales en la transpiración, pero una influencia comparativamente menor en la fotosíntesis. Por eso, las plantas tienen un amplio marco para regular la transpiración sin experimentar efectos proporcionales sobre la fotosíntesis. Cuando la amplitud del poro es baja, los efectos sobre la fotosíntesis también llegan a ser grandes. Esta asimetría se debe a que, dentro de la hoja, los estomas representan para la corriente de transpiración el único elemento rector apreciable, mientras que la absorción de CO,, junto con la difusión de gas, experimenta un impedimento 4-5 veces mayor en las células del mesofilo con los estomas totalmente abiertos (en las plantas C,; en las plantas C 4 , la resistencia del mesofilo es considerablemente menor). Por lo tanto, la resistencia de los estomas representa -sobre todo en las plantas C - sólo una pequeña parte de la resistencia total de la absorción de C O r Cuando los estomas se abren más, en el estrato limitante aerodinámico de la hoja adquiere una gran importancia la d i s m i n u c i ó n del intercambio de gases. El tamaño de la hoja y la pilosidad elevan la resistencia del estrato limitante con la resistencia de los estomas dispuestos en serie y reducen la efectividad de la regulación de los estomas al ir abriéndose más los poros. Cuando desciende la apertura de los poros, o sea, cuando hay un estrés por sequía, estos factores aerodinámicos, en cambio, son comparativamente poco importantes para la difusión del agua, pero regulan, a través de la convección hídrica y la reflexión, la temperatura foliar y, por tanto, el descenso de la presión del vapor y pueden contribuir de una manera tan indirecta a un balance hídrico favorable. La mayoría de las plantas de los lugares secos generalmente tienen poca pilosidad o ninguna en absoluto, lo cual se opone a la suposición tan extendida de que la pilosidad interviene de algún modo en la salvaguarda inmediata de la evaporación. Una elevada resistencia del estrato limitante (que se dispone en serie con respecto a la de los estomas) reduce en todo caso la efectividad de la regulación de los estomas.

13.5.4 Economía hídrica del ecosistema Fig. 13-15: Esquema donde se representa la capacidad de conducción de

la difusión en las hojas a lo largo del día. Con buen tiempo y una humedad no demasiado profunda en el suelo (potencial hídrico de las hojas antes de la salida del sol superior a - 0 , 2 MPa), la capacidad de conducción de la difusión en las hojas g ( = capacidad de conducción de los estomas, ya que la transpiración cuticular es muy pequeña) obedece por la mañana a la oferta creciente de luz (fase I) hasta el valor máximo de g. Si se alcanza un déficit crítico de presión del vapor (vpd, aprox. 10 hPa), desciende g con vpd que continúa ascendiendo (fase II). Por la tarde, con la misma constelación de factores climáticos que por la mañana, g siempre sigue más baja y desciende (factores dependientes del tiempo, acumulación del producto total en las hojas, subida pasiva de ABA, subida activa de ABA como señal de las raíces ante el drenaje del entorno inmediato de las raíces, cavitación xilemática, etc., fase III). Como en el transcurso del día, las determinantes de g se sustituyen, los análisis estadísticos sirven para explicar la dependencia de los factores no sin separar estas fases. Curva 1: humedad del suelo y del aire elevada, curva 2: humedad del suelo elevada, pero la del aire reducida (vpd > 10 hPa), curva 3: situaciones de carencia de agua; flecha: carga creciente de la sequía.

En Europa media, un día de verano con buen tiempo y una elevada humedad en el suelo, un bosque o un prado desprende en la atmósfera 4-5 m m de agua de evaporación (1 m m ^ 1 litro por m : ). En torno a esta cantidad se reduce la reserva del agua del suelo disponible para las plantas. La frecuencia con la que este fenómeno se repite (a lo largo de un periodo de buen tiempo) depende de la cantidad de agua que haya en el perfil de suelo recorrido por las raíces (v. tabla 13-3 en 13.7.5.1). La profundidad del perfil. el espacio muerto ocasional a través del esqueleto del suelo/roca y el volumen de los poros con un tamaño medio determinan la reserva potencial disponible. A suelos no arenosos y bien desarrollados se les puede suponer, como valor indicativo general, un volumen total de poro de un 50 % (más en la parte superior del suelo y notablemente menor en horizontes más profundos). Grosso modo, la mitad de este volumen, o sea unos 250 m m de agua por 1 m

924

13 Las plantas en su b i o t o p o

de perfil sin «esqueleto», puede considerarse como disponible. El resto del volumen de los poros del suelo son poros grandes que drenan rápidamente (p. ej., galerías de lombrices de tierra) o poros muy finos cuya agua no es asequible a las plantas. Un modelo de perfil así podría cubrir la evaporación diaria ya citada para medio mes aproximadamente después de un humedecimiento básico. Un perfil menos fuerte, una gran proporción de roca o un suelo arenoso con poca capacidad de almacenaje acorta el período de tiempo en el que el ecosistema pueda salir adelante sin precipitaciones. Las marcadas reacciones de feed forward de los estomas (v. 13.5.2, niveles I y 2) lo alargan. El agua de lluvia que discurre o permanece sobre las hojas, como salpicaduras, se pierde para el ecosistema. Esta relación se expresa en la ecuación de la economía hídrica: P = E + Tr + I + F + dS P. la suma de la precipitación, es igual a la suma de la evaporación de la superficie del suelo E, la transpiración de las plantas Tr, la pérdida por intecepción (sapicaduras) I, todos los flujos de agua (superficiales o profundos, agua que se filtra) F y el cambio en la reserva de humedad del suelo dS. Durante un largo período de tiempo (p. ej.. todo un año), el cambio en la humedad del suelo neto es cero. E, Tr e I pueden agruparse con el nombre de evapotranspiración ET, y entonces P = E T + F.

En los sistemas cerrados de plantas, la intercepción de la precipitación influye de manera determinante en la economía hídrica. Sobre todo cuando las lluvias son frecuentes pero poco fecundas, mucha del agua procedente de las precipitaciones es retenida por las hojas (1-2 m m por salpicadura del sistema vegetal). En la cuenca del Amazonas, aproximadamente una cuarta parte de todas las precipitaciones de unos 2000 m m por año acaba perdiéndose por intercepción, lo cual es casi igual al caudal del río Amazonas. Un denso bosque de coniferas intercepta el doble de agua que un prado. Después de la tala de un bosque o de la siega la intercepción desaparece y el flujo sube. En Europa media se calcula que la suma anual de agua de evaporación (ET) es de unos 500 m m (las máximas se alcanzan a poca altitud sobre el nivel del mar en la parte meridional hasta 650 m m a 1 ). Aproximadamente el 70 % de toda el agua de evaporación que desprende Europa lo hace a través de los poros de las hojas, lo cual destaca el papel sobresaliente que desempeña la cubierta o recubrimiento del sistema en la economía hídrica. Especialmente en los períodos secos, las plantas contribuyen a la evaporación, ya que su sistema radical tiene acceso a las reservas de agua, que no llegarían a evaporarse si no hubiera vegetación (tabla 13-3 en 13.7.5.1, v. también 13.1.2). Por otra parte, la vegetación promueve la formación de suelo con una gran capacidad para almacenar agua y reduce el flujo o caudal superficial. Sistemas vegetales cerrados con un buen aporte de agua, debido a su gran superficie, temperaturas a menudo elevadas y un buen acoplamienmto aerodinámico, desprenden en la atmósfera por unidad de superficie más agua que la que hay libre en la superficie (p. ej., lagos). Las fuentes de agua de la vegetación se pueden ver con la ayuda del deuterio, un isótopo estable y pesado del hidrógeno (en el agua «fuerte»). El agua fuerte se evapora con más lentitud que el agua normal, por lo que el vapor de agua (y también las nubes y la lluvia) contiene siempre en todo el mundo un poco menos de D , 0 que las aguas freáticas. Las plantas que contengan una can-

tidad comparablemente menor de deuterio en sus tejidos (comprobable con el espectrómetro de masas) relacionan su agua con el agua «fresca» próxima a la superficie del suelo, al contrario que las que tienen contacto con las aguas freáticas. Lo mismo se aplica al isótopo del oxígeno '"O. pesado y estable también con respecto al "JÓ «normal». H ,'"0 se evapora con más lentitud y se acumula también en los lagos, en cuyos sedimentos se encuentra la señal ! S 0 proporcionalmente a la intensidad de la evaporación y. por tanto, la temperatura, lo cual se utiliza en paleoecología para reconstruir el clima. Con una elevada transpiración, el isótopo de oxígeno pesado se concentra más en los tejidos vegetales, lo cual, unido a la discriminación " C (v. 13.7.4) hace posible reconstruir el funcionamiento de la regulación de la economía hídrica y del carbono (p. ej., con pruebas sobre los viejos anillos anuales de los árboles).

El crecimiento de las plantas y el consumo de agua están estrechamente acoplados. Para producir 1 kg de masa vegetal se consumen 500-1000 I de agua y 250-400 en las plantas C 4 . En los lugares secos, las plantas C A M necesitan poca agua en especial, pero el precio por el intercambio de gases limitado a la noche es crecer muy poco. El término eficiencia en la utilización del agua (ing. water use effwiency, WUE) no cuenta con una definición uniforme. La definición clásica proviene de la agricultura. A l l í W U E es el rendimiento aprovechable (p. ej., grano, heno) por unidad de agua consumida en relación con la superficie (gramo de sustancia seca/litro de agua). Cuando, como en los cereales, aproximadamente el 50 % de la masa vegetal producida corresponde al grano (índice de la cosecha; ing. harx'est índex), el consumo de agua basado en el rendimiento es el doble del basado en la biomasa. El inevitable consumo de agua por evaporación de la superficie del suelo y las pérdidas por intercepción se han incluido en el cálculo (importante para la agricultura de regadío). Los fisiólogos especializados en el intercambio de gases han tomado la W U E como término propio y lo han redefinido como el cociente entre la fotosíntesis de la hoja y la transpiración simultánea de ésta (mmol/mol). La existencia paralela de dos definiciones ha provocado confusión y hay que determinar siempre la definición de la que se parte. El vocablo «eficiencia» es también ambivalente, ya que, desde el punto de vista ecológico, se habría de distinguir entre producción de masa y persistencia (por eficacia biológica, v. 12.1). Como ha propuesto W. Larcher se podría utilizar el término neutral de «coeficiente».

13.6 Economía nutricional Los elementos nutritivos de las plantas, a excepción de los que contienen el agua y el C O „ se distribuyen en dos grupos: las llamadas sustancias minerales, o sea, elementos que en principio proceden del material inicial, anorgánico, del suelo (o del polvo volátil), y el nitrógeno, que procede primariamente de la atmósfera, pero que, a través del ciclo de los nutrientes, acaba encontrándose en el suelo como las verdaderas sustancias minerales. Con frecuencia, en concepto de sustancia mineral, el nitrógeno también se encuentra en formas de disolución anorgánica (mineral: NO t y NH 4 *). En caso de carencia, cada uno de estos elementos puede limitar el crecimiento. Sin embargo, suelen ser el nitrógeno y el fósforo, cuya disponibilidad en la na-

13.6 Economía nutricional

turaleza es crítica. Por lo tanto, en este apartado se abordará sobre todo el papel de estos dos elementos y en especial el nitrógeno. La importancia de los demás nutrientes y el ciclo del nitrógeno serían las bases de los procesos químicos explicados en 6.2, 6.6 y 9.2.

13.6.1 Disponibilidad de los nutrientes del suelo La pregunta sobre la cantidad de nutrientes que tiene a su disposición de hecho una planta o todo un sistema vegetal hace referencia no a las reservas, sino a la disponibilidad. A menudo sólo hay una cantidad muy pequeña disponible para la planta. En sustratos artificiales (o en hidrocultivos), la disponibilidad es igualable a la concentración existente en el sustrato, pero esto no es así en los sistemas con un ciclo natural de sustancias minerales y vegetación natural. En estas condiciones, un extracto acuoso del suelo indica bien poco o nada sobre la disponibilidad real. El sueco T. Ingestad comprobó, investigando las disoluciones de nutrientes, que las raíces están en situación de absorber sales nutrientes disueltas en concentraciones que están cerca de los límites detectables por los procedimientos analíticos convencionales. Sin embargo, si se sustituyen continuamente en la solución de nutrientes las cantidades de sales nutrientes absorbidas por la planta, se puede obtener con estas concentraciones tan bajas, un crecimiento casi exponencial de las plantas a pesar de todo. Así se obtuvo la prueba (ecológicamente muy importante) de que es la tasa de adición de nutrientes (ing. nutrient addition rale) y - p o r encima de un valor limitante relativamente bajo- no la concentración en el sustrato la que determina el crecimiento. Ingestad demostró que, con la tasa de adición de nutrientes, se puede ajustar la tasa de crecimiento a un quimiostato y, tan pronto como el aporte sea superior a la cantidad que pueda absorber la planta, ascenderá la concentración en la disolución. Estas relaciones no son iguales para todas las sustancias minerales, pero el principio es la piedra angular para comprender el ciclo de los nutrientes en la naturaleza y, al mismo tiempo, una fuente importante de malentendidos a la hora de comparar los sistemas agrarios y los naturales. En los primeros, el aprovisionamiento y la demanda están desacoplados por fases, por lo que aparecen excedentes en la solución del suelo y en las aguas freáticas. En los últimos, la oferta (en realidad, la provisión biológica por descomposición microbiana) y la absorción están íntimamente acopladas, por lo que puede tener lugar un crecimiento exuberante, aunque la solución del suelo sea muy pobre en nutrientes y el informe de un análisis agrario diagnostique carencia de nutrientes. En un experimento de incubación con una humedad y una temperatura constantes, se puede registrar en cada suelo la liberación (controlada por los microbios) de compuestos anorgánicos nitrogenados. Como productos de la mineralización se originan sobre todo iones de N O , en los suelos de ligeramente ácidos a neutros y, en cambio, iones NH 4 especialmente en los suelos ácidos con humus bruto y moder.

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El mejor ejemplo del estrecho acoplamiento entre la liberación y la absorción de nutrientes son los bosques tropicales húmedos y primarios muy lixiviados, cuya agua circulante en la zona amazónica tiene una cualidad próxima a la del agua destilada después de aguaceros intensos. El sistema es «denso». El ciclo de nutrientes está perfectamente cerrado de tal manera que fugas del sistema, en el caso de sustancias minerales del suelo, podría verse bastante compensado, tal como se ha demostrado muy recientemente, por restos de polvo procedentes del Sahara. El íntimo acoplamiento entre liberación y absorción de sustancias minerales proporcionan microorganismos (micorrizas) simbiónticos y de vida libre. Representan en cierto modo el «cemento» del sistema. En los climas muy estacionales, este acoplamiento se interrumpe temporalmente, ya que la oferta y la demanda no están sincronizadas. En estos casos, los complejos de nutrientes del suelo desempeñan un papel importante (intercambio de iones, formación de complejos, biomasa microbiana).

La dotación de un ecosistema con todos sus elementos, menos el N. es limitada, exceptuando el aporte de polvo del aire, es decir, viene dada por las reservas existentes en el subsuelo atravesado por las raíces y en la biomasa. Cuando la mayor parte se encuentra en la biomasa, como en muchos bosques tropicales, existe un gran riesgo de que se pierda, después de un incendio, el capital de sustancias minerales acumulado en el sistema durante siglos. En cambio, el aprovisionamiento de N puede obtenerse de una reserva teóricamente infinita gracias a la fijación microbiana del nitrógeno atmosférico (v. 9.2.1). Los fijadores de N necesitan, sin embargo, notables cantidades de fosfato, por lo que la economía del N y el P están acopladas a ese nivel. En las aguas, la cantidad, la composición y el ritmo anual de la vegetación béntica y planctónica dependen de forma decisiva del contenido de nutrientes, en especial nitrógeno y fósforo. Como ejemplo de aguas eutróficas, ricas en nutrientes y con alta productividad, pueden mencionarse: en el mar, los «océanos verdes» (sobre todo frente a las costas occidentales de los continentes, p. ej., Perú. África occidental, en los que el viento aparta el agua superficial, pobre en nutrientes, y hace aflorar agua eutrófica, o en los mares lantlárticos, con intenso movimiento anual del agua profunda condicionado por la temperatura y las estaciones), los arrecifes coralinos, los manglares, las lagunas litorales y las desembocaduras de los ríos (terrenos de aluvión) pueden recibir abundantes nutrientes de la tierra firme; en las aguas dulces, los lagos situados a baja altitud, con temperatura cambiante y mezcla de aguas en primavera y otoño o los ríos con abundantes materiales en suspensión. Se les pueden oponer las aguas de mesotróficas a oligotróficas, de productividad media y escasa, respectivamente, como. p. ej., los «mares azules», en los que no aflora agua profunda (como parte del Mediterráneo o el Atlántico centromeridional), los lagos fríos de montaña, los pantanos turbosos distróficos (con alto contenido en materias húmicas y p H 3,5-5) y los arroyos fríos de montaña. En las aguas con temperatura variable (p. ej.. mares y lagos templados), el fitoplancton alcanza valores máximos después de la circulación primaveral a consecuencia del buen suministro de nutrientes (así como de las condiciones favorables de luz y de temperatura), disminuye en verano debido al consumo de nutrientes y aumenta luego un poco, antes del mínimo invernal, con el movimiento otoñal del agua. Como resultado de la absorción de CO,, una parte de las plantas acuáticas autótrofas (macrófitos de las aguas límnicas básicas) forman a menudo depósitos calizos (p. ej.. toba caliza, greda marina), en los que se precipita carbonato cálcico. apenas soluble, que sustituye al bicarbonato cálcico, de gran solubilidad: CaíHCO,), - > CaCO,+ H , 0 + CO ; En las aguas con gran cantidad de organismos y mezcla insuficiente se originan a veces capas profundas o depósitos de cieno po-

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13 Las plantas en su b i o t o p o

bres en oxígeno o incluso carentes del mismo, a consecuencia de la actividad de descomponedores heterótrofos; en tales condiciones sólo pueden vivir unos pocos especialistas anaerobios (en especial bacterios).

13.6.2 Fuentes y descensos de nitrógeno La economía del nitrógeno ocupa un lugar especial en la economía de las sustancias minerales. Las plantas contienen aproximadamente 10 veces más N que P. La cantidad de N en los tejidos es proporcional a la cantidad de proteínas. Se obtiene dicha cantidad de manera aproximada multiplicando el porcentaje del contenido de N por 6,25. La concentración de proteínas en un tejido secado en una estufa oscila entre aprox. 1 % en muestras de maderas y un 25 % en hojas de plantas de crecimiento rápido. En el follaje de árboles estivivirentes, el contenido es de 13-15 % (2-2,5 % de N), en las hojas semperv¡rentes (agujas o acículas) solamente acostumbra a ser la mitad de elevado (tabla 13-1). En el endosperma de los granos de cereales, la concentración de proteínas es de aprox. 13 % (o sea, aprox. 2 % de N). Debido al papel fundamental del nitrógeno en el metabolismo, los análisis de éste son los que con más frecuencia se hacen en los estudios ecológicos. Hasta finales de la década de los 80 predominaba el llamado procedimiento de Kjeldahl, que se basa en la desintegración de ácido sulfúrico a una temperatura elevada (320 °C) y la consiguiente neutralización por NaOH con la separación simultánea por d e s t i l a c i ó n del amoníaco l i b e r a d o y la posterior titración en una muestra ligeramente básica (nitrógeno total = nitrógeno de Kjeldahl). Actualmente se han introducido procedimientos de comprobación preferentemente físicos (los llamados analizadores de elementos). Un procedimiento utilizado con frecuencia parte de la desintegración por combustión a > 500 °C en oxígeno puro que acaba con un análisis del gas teniendo al helio Como gas portador (p. ej.. analizadores de C H N . que indican la carencia de elementos en % del peso neto secado en estufas). Las cantidades empleadas en estos métodos físicos son de unos pocos mg de polvo vegetal por análisis.

A excepción de los suelos brutos muy jóvenes, la mayor parte del nitrógeno utilizado en el crecimiento anual de la planta procede del reciclaje (= recitiado), es decir, de la descomposición por parte de los microbios de las sustancia vegetal muerta. Además, las formas reducidas de nitrógeno se oxidan progresivamente en los suelos de moderadamente ácidos a neutros y bien aireados (v. Nitrosomonas, Nitrobacter) y vuelven a estar disponibles en forma de nitrato o también, en cantidades muy pequeñas en forma de gas hilarante. N , 0 , o como N, desprendido del sistema (fig. 13-16). En suelos muy ácidos y húmedos, el nitrógeno disuelto se presenta mayoritariamente en forma de amoníaco. Los nuevos resultados muestran que, en estas condiciones, también las plantas absorben compuestos de N orgánico libre (p. ej., en la tundra). Las fuentes atmosféricas de los compuestos disueltos de nitrógeno son los procesos de oxidación en la atmósfera (rayos, incendios) y, últimamente, los compuestos antropógenos de NCX procedente de procesos de combustión. También el amoníaco de las materias fecales se convirtió en una fuente atmosférica importante. Una tercera fuente está representada por los cianobaeterios de vida libre y la cuarta, un sistema simbióntico (v. 9.2, los bacterios de las tuberosidades de las leguminosas, simbiosis con hongos especiales). En los sistemas maduros (fases tardías de la sucesión), la fijación del nitrógeno atmosférico desempeña un papel de muy poca importancia a la hora de cubrir las necesidades anua-

A 3-6 incorporación de NO, y fijación de N pérdida en forma de gas ( N } 0 , N,)

5-10

Tabla 13-1: Concentración de nitrógeno en las hojas y superficie foliar

específica (SLA) en biomas importantes. Plantas/tipo de vegetación

% N

SLA

agua freática (NO i) exportación dispersa

Especies herbáceas:

plantas cultivadas dicotiledóneas cereales praderas templadas praderas tropicales

3,8 3,4 2,6 1,1

24 25 17

2,7 2,0 1,7 1,3 1,1 U 1,1

14 12 10 6 4 7 4

herbívoros

3 - 5

18-96

Plantas leñosas:

bosques tropicales verdes estacionalmente bosques planifolios templados bosque tropical sempervirente bosque templado sempervirente laurisilva subtropical maleza de esderófilos coniferas sempervirentes

Valores medios de 5-40 (en general aprox. 10) especies características (error estándar de aprox. ± 8 % con el N y ± 1 5 % con la SLA). N en % del peso secco, SLA en rrr de superficie foliar por kg de masa seca de las hojas. - Según E.-D. Schulze y colaboradores.

Fig. 13-16: El nitrógeno en el ecosistema. A Sistema sin aporte de nitrógeno no incrementado por el hombre con incorporación natural de N, mediante la fijación libre y simbióntica de N y también por el NO, di : suelto en la lluvia procedente de los rayos, los incendios naturales y el vulcanismo. Incorporación y distribución se mantienen casi en equilibrio. B Ecosistema con una elevada incorporación de N de origen antropógeno. Aquí se ha supuesto que el sistema ya está saturado de N y sólo una pequeña parte del N adicional se integra en el ciclo del N (biomasa creciente, aumenta el complejo humus-N). La mayor parte abandona el sistema (aguas freáticas, emisión de gas de invernadero), cantidad en kg por hectárea y año. La supuesta incorporación de N a B cubre grosso modo el margen actual en las regiones industrializadas.

13.6 Economía nutricional

927

Fig. 13-17: Liberación de N en el agua circulante después de un demonte total en New Brunswick (EEUU). El valor máximo de la concentración nitrato-nitrógeno del arroyo que drenaba la superficie equivale a una pérdida mensual de unos 5 kg N ha"'. La suma para el primer año después del desmonte alcanza aproximadamente 70 kg N ha"'. - Según H.H. Krause.

Ies, aunque haya leguminosas, pero es importante para la dotación a largo plazo del complejo de N. En los ecosistemas poco influidos por el hombre, todas las demás fuentes de N son de importancia relativamente escasa en el reciclaje del N y deben compensar sólo las fugas ocasionales del sistema (la llamada liberación de N en forma de gas, las pérdidas debidas a las aguas de infiltración y los herbívoros) y la fijación en el suelo. En los bosques templados, la nueva demanda anual para un balace de N equilibrado a largo plazo tiene un promedio de 5-6 kg N ha"'. Frente a esta cantidad están los aportes antropógenos procedentes de la atmósfera de 20-30 kg N ha ' a 1 en Europa media (hasta 100 en casos extremos), unos de los motivos que explican la gran cantidad de nitrato que hay en las aguas freáticas. Una fuente o una reducción fundamental de sustancias minerales (y de nitrógeno) es la transferencia horizontal de nutrientes en el paisaje. Puede ser dirigida o difusa. Una transferencia d i r i g i d a es, p. ej., el transporte de mantillo de la parter superior de las depresiones o su dispersión por el viento partiendo de la dirección dominante de éste o el transporte sistemático de nutrientes por los animales y el hombre (p. ej., por la caza desde los claros al bosque o, históricamente, por el empleo del mantillo del bosque en los campos a través de los establos). La transferencia o transporte difuso se deduce de la mayor probabilidad que tiene una partícula rica en nutrientes procedente de un sistema bien abastecido de ir a parar a un sistema «pobre» que al revés. Durante muchos años se suma esta circulación de sustancias desde «zonas nutritivas a agotadas» y contribuye a crear el mosaico de disponibilidad de nutrientes dentro del paisaje. Muchas plantas longevas crecen poco a poco y consiguen la mayor parte de los nutrientes minerales y del nitrógeno de reservas o depósitos situados en sus propios tejidos, como ocurre también en la brotación primaveral de las regiones con inviernos fríos. En estos casos, la inversión en nutrientes y su absorción están muy distantes. Las pérdidas más importantes de nitrógeno en el ecosistema son la biomasa y el humus del suelo. La importancia del humus como depósito de N crece en dirección a los polos y sólo alcanza el mínimo en los bosques tropicales húmedos debido a la escasa cantidad de humus por m : . La

concentración de nitrógeno en el humus es aproximadamente 3 veces mayor que en las hojas y 10-20 veces mayor que en el leño. Este fenómeno tan sorprendente tiene que ver con el hecho de que la mayor parte del nitrógeno del suelo ha sido incorporada a los esqueletos aromáticos de C y a los péptidos del suelo y en ellos la relación C/N asciende a aprox. 15. Este nitrógeno químicamente ligado no está disponible para las plantas y apenas si es accesible para los microorganismos. Cuando el nitrógeno va a parar a la fracción del humus, queda retirado del ciclo durante mucho tiempo. La humificación, o sea. la fijación de carbono en el suelo en forma de complejos de ácido húmico y péptidos, entra en competencia con la demanda de N por parte de las plantas. Estas reservas pueden activarse por una perturbación mecánica del suelo o por calcificación. Asimismo, con la roturación de los bosques, se ponen en marcha procesos de desintegración que aumentan el aporte de N en los emisarios o cauces de desagüe (fig. 13-17) y redunda en provecho de la demanda de N del bosque que vuelve a extenderse (fig. 13-18).

13.6.3 Estrategias en la inversión del nitrógeno La economía de las inversiones de nitrógeno es una de las piedras angulares de la ecología funcional de las plantas. La cantidad, el lugar y el tiempo de incorporación del N determina el éxito de una especie en interacción con las influencias externas. Los tejidos con un elevado contenido de N (= proteína) sobresalen por su gran actividad metabólica (fotosíntesis, respiración, formación de nuevos tejidos; fig. 13-19), pero, al mismo tiempo y por el mismo motivo, son muy atractivos para los herbívoros. Tiene una gran influencia la pérdida prematura de estos tejidos por perturbaciones. La relación entre la tasa máxima de fotosíntesis Amax y el contenido de nitrógeno por unidad de superficie foliar es tan estrecha (y lineal) dentro de determinados morfotipos foliares, que se puede predecir A mix a partir de los datos del N con una posibilidad de error relativamente baja (fig. 13-20). Debido a la relación, estrecha

928

13 Las plantas en su b i o t o p o

Fig. 13-18: Reconstrucción de la reserva de nitrógeno en la biomasa de un bosque de píceas de Austria después de un desmonte total. Desde lo alto de la copa (aprox. 25 años) permanece constante la reserva de ésta y la de los tallos sube más. La gráfica demuestra que, en un bosque de 100 años, aprox. la mitad de la reserva total de N en la biomasa se encuentra en las ramas cubiertas de aciculas. - Según G. Glatzel.

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400

en o

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copa (ramas cubiertas de aciculas) 300

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200

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100

0

40

60

edad del árbol (años)

y lineal entre A m j i y g (capacidad de conducción de la difusión máxima de los estomas para el vapor de agua; fig. 13-14). se produce una doble dependencia. La dotación de nitrógeno por unidad de superfice foliar está correlacionada también con la SLA (superficie o área foliar específica: ing. specific leafarea) o con su valor inverso. L M A (masa foliar por área, g m : ; ing. leafmassper area: fig. 13-21). Las hojas, que. por g de sustancia seca, desarrollan una pequeña superficie foliar, contienen poco N y mucho C, son menos atractivas para los herbívoros, asimilan menos y, en relación con la inversión de C por superficie, resultan «caras».

Es evidente que estas diferencias en la inversión sólo pueden ser compensadas por la duración de la función. Hojas con poco porcentaje de N y mucho C por superficie deben ser activas durante más tiempo a fin de compensar con la baja tasa de fotosíntesis el propio «gasto de C» y poder producir asimilados para otras inversiones en toda la planta. Así pues, estas hojas son longevas (hojas esclerófilas, agujas sempervirentes de coniferas). A la inversa, las hojas con una gran SLA y una elevada concentración de N (en %; tabla 13-1 en 13.6.2) son poco longevas y quedan «amortizadas» en pocos días (plantas herbáceas). Después de su senescencia natural, las hojas, provistas de una dotación tan diferente, se descomponen con una rapidez muy distinta cuando forman parte del mantillo. El tipo foliar determina también la rapidez con la que se recicla el N en el siste-

contenido de nitrógeno en las hojas (%) 2.5-3,0

2.0-2.5

50

un E

plantas cultivadas 2 3 - 3 0

(Triticum, Oryza, Raphanus) herbáceas silvestres

30

5 plantas leñosas estacionalmente verdes

o

E •

1.5-2,0

•

1.0-1,5

•

0.5-1.0

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I\s\ O 20

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planifolios y coniferas mpervirentes

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3 10 T) ro

1m

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10-15

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4 - 8

sclerófilos 3-4 100

200

300

400

contenido de nitrógeno en la hoja (mmol m J )

Fig. 13-19: Distribución del nitrógeno en las hojas de la copa de Eucaiyptus grandis. La zonación tiene las siguientes causas: arriba y, en general, fuera se dispone de más luz y tales hojas heliófilas o fotófilas tienen una capacidad fotosintética superior y, por lo tanto, más proteina. Las hojas del interior de la copa tienen menos luz, son más viejas y a menudo más esderomorfas, el N está «diluido» porque hay más carbono y también la superficie foliar específica (SLA) es inferior y menor la necesidad de rubisCO. - Según R. Leuning et al.

Fig. 13-20: Relación entre la capacidad de fotosíntesis, el contenido de nitrógeno en la hoja y la superficie foliar característica. Entre el contenido de nitrógeno por unidad de superficie foliar y la elevada tasa de fotosíntesis referida a la superficie con un contenido normal de C 0 ; en la atmósfera existe una estrecha relación lineal. Sin embargo, la pendiente de la relación desciende con la superficie foliar decreciente por gramo de peso seco (SLA, nr kg ). Las hojas con una SLA más pequeña son generalmente más densas o/y más recias y longevas. En ellas hay una cantidad relativamente grande de carbono que está unida por estructuras no fotosintéticas. - Según los datos de J. Evans, Ch. Kórner, P. Reich, D. Schulze.

13.6 Economía nutricional

929

duración de la hoja capacidad fotosintética

SLA

herbívoros

100

200

masa foliar por superficie foliar (g rrr)

Fig. 13-21: Relación entre la inversión de nitrógeno y carbono en las hojas. Dentro de determinados morfotipos foliares, la relación entre el nitrógeno por superficie foliar y la sustancia seca por superficie foliar (masa foliar por área; ieafmass perarea LMA = 1/SLA) es lineal independientemente de la especie. Esta agrupación a lo largo de regresiones discretas tienen que ver con la duración semejante de estos tipos de hojas (concentración similar de N en % de peso seco y duración de la amortización, es decir, el período de tiempo hasta que la hoja haya entrado en los «gastos de su construcción»). El descenso de % de valores de N con la duración creciente de las hojas puede deberse a dos motivos: contenido de N reducido por protoplasto o mayor masa de pared celular por protoplasto con la misma dotación de N. Por regla general, ambas se corresponden con la realidad. - Según Ch. Kórner.

ma. Por eso se da una dependencia multidimensional de fotosíntesis, economía hídrica, duración de la función, riesgo ante los herbívoros, descomposición de la hojarasca y ciclo del nitrógeno en el ecosistema (fig. 13-22). Algunas de estas relaciones son tan grandes que están v i gentes a través de los espacios vitales y las formas biológicas, tal como demostró P. Reich en muchos ejemplos (fig. 13-23). C o m o regla general vale que, con las fases de sucesión de madurez creciente, las hojas de tipo longevo, que consumen C y asimilan poco se van haciendo más frecuentes siempre que la estacionalidad no le fije unos l í m i tes (especies que pierden las hojas en las zonas frías en invierno). Cuanto más tiempo estén nutrientes fijados en la hoja, menores serán los riesgos de pérdida de éstos en el sistema. Todo desprendimiento de hojas i m p l i c a un riesgo de pérdida de nutrientes por parte del sistema. Todo desprendimiento de hojas implica un riesgo de pérdidas de nutrientes por parte del sistema. También el autosombreado de las plantas establece unos límites. Una larga duración del funcionamiento está en conexión frecuentemente con un crecimiento en conjunto lento o un L A I bajo. Las jóvenes comunidades vegetales (ruderales) están formadas por plantas poco longevas y de crecimiento rápido, provistas de hojas ricas en nitrógeno, delgadas y que se amortizan rápidamente y que, después de marchitarse, se vuelven a formar en seguida. Algunas especies con hojas muy longevas (p. ej., coniferas) conservan sus hojas viejas unos cuantos años en la copa, cuando las hojas jóvenes a veces no proporcionan ningún rendimiento neto apreciable de C. En esa fase, estas hojas representan una reserva de nutrientes viva, de la cual se pueden extraer nutrientes en caso de necesidad (p. ej.. brotación de primavera, pérdida de hojas por los herbívoros, carencia de nutrientes por estar seca la parte superior del suelo). En las píceas (Picea abiés), todas las agujas que superan los 4-5 años pertenecen a esta categoría.

descomposición de la hojarasca

N en la hoja

transpiración

ciclo del nitrógeno del ecosistema

Fig. 13-22: El papel fundamental desempeñado por el nitrógeno en la comunidad foliar. La concentración de nitrógeno en las hojas controla o condiciona numerosos cambios que se producen en las mismas hojas, en las plantas y en el ecosistema. Aquí se presentan algunas relaciones de importancia especial. La flechas muestran la dirección de la acción. Los signos señalan la dirección de la reacción, cuando N sube (!) asciende la tasa de crecimiento de la planta. Los signos se invierten cuando N y la tasa de crecimiento descienden (siendo válida la referencia a la tasa de crecimiento sólo para un morfotipo foliar), muestran que crecen con la misma rapidez las plantas leñosas estivivirentes y sempervirentes. La influencia de la tasa de transpiración (a menudo supuesta) en la proximidad de la hoja no se ha comprobado, es improbable y por ello no le corresponde ninguna flecha. La elevada humedad del suelo puede facilitar tanto la disponibilidad del N como la transpiración, pero esto es una coincidencia (es decir, la primera no es una consecuencia causal de la segunda), Las plantas prosperan mejor en una atmósfera permanentemente saturada de vapor de agua sin transpiración (desplazamiento del agua y consiguiente transporte de nutrientes en el xilema mediante la bomba acoplada del floema).

Hasta un cierto grado, las relaciones descritas pueden verse alteradas por la presencia de sustancias protectoras. Las plantas pueden rechazar a ciertos herbívoros mediante la síntesis de alcaloides, glucósidos, fenoles y terpenos, de aceite, látex o resina. Por otra parte, estos mecanismos también tienen su precio y los herbívoros son muchas veces resistentes. El tejo, mortalmente venenoso para el hombre y el ganado vacuno, es para algunas especies salvajes un sabroso pienso silvestre. A pesar de su gran depósito de aceites esenciales, los eucaliptos pierden anualmente aproximadamente la mitad de sus brotes jóvenes a causa de los herbívoros. Es un hecho conocido que para los caracoles apenas si hay alguna hierba venenosa. Tener pocas proteínas y hojas duras parece ser la manera más eficaz para una gran longevidad foliar. El rendimiento neto de una vida breve con una elevada actividad y de una vida más larga con menos actividad puede ser igual de grande, lo que explica por qué pueden convivir con u n t o éxito estas estrategias complementarias de las hojas sin que tengan que tener como resultado una productividad en cuanto al crecimiento o una eficacia biológica (fltness)

diferentes. Ejemplos de esto son Larix decidua y Pinus cimbra (alerce y pino cembro) en los Alpes, Vaccinium myrtillus y V. vitis idaea (el arándano y el a. encarnado) en la tundra de bosque de abedules del norte de Europa o las especies estacionalmente verdes y sempervirentes de los bosques mediterráneos.

Igual que el término eficiencia en la utilización del agua (ing. water use efficiency. v. 13.5.4), la eficiencia en la utilización del nitrógeno (ing. nitrogen use efficiency, N U E ) es otro término usado e igual de equívoco. La N U E se utiliza de un modo muy heterogéneo, a menudo se emplea N U E c o m o sinónimo de la relación N/C o simple-

930

13 Las plantas en su b i o t o p o

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por un espacio en el sistema, suelen quedarse sólo los taxones que pueden sortear la situación de carencia de tal modo que no se originen ninguno de estos síntomas. Sorprendentemente, los análisis de elementos raramente permiten reconocer en las plantas silvestres si faltan sustancias minerales y cuáles son éstas. Estas plantas crecen de tal forma que no se produce ningún enrarecimiento de nutrientes esenciales y que los órganos (de escasa cantidad y tamaño) que se forman en estas circunstancias son totalmente funcionales. En estos casos, el crecimiento está en consonancia con la oferta de recursos. U n crecimiento que rebase dicha oferta eliminaría rápidamente a la especie o al genotipo en cuestión por falta de vitalidad. Las plantas de lugares muy fríos (alta montaña, zonas polares), en los que la provisión de N está muy inhibida, tienen la mayoría de las veces incluso más concentraciones de N en las hojas que los taxones comparables de las zonas cálidas, lo cual fue definido por T. Chapin como un «consumo lujurioso». Estos lugares no permiten la supervivencia con hojas poco productivas y mal dotadas. Un crecimiento controlado es el que asegura la sustitución óptima (económica) de los recursos limitantes en estas especies adaptadas.

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contenido de nitrógeno en la hoja (%)

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8

duración de las hojas (años)

Fig. 13-23: Respiración mitocondrial y concentración de nitrógeno en las hojas. A Al crecer la concentración de nitrógeno en las hojas, aumenta la respiración oscura (v. fig. 13-20). B Al crecer la respiración oscura, desciende la duración de las hojas. Esta comparación incluye hojas de especies vegetales de todas las zonas climáticas. Cada punto representa una especie diferente. - Según P. Reich y colaboradores.

mente porcentaje de N con la suposición de que una plantas es «eficiente» si parte con menos N. Además, puede haber una N U E para las hojas solas o para el contenido en N de toda la planta. Con respecto a A m i t , se ha definido muchas veces una N U E de la fotosíntesis sin que se tenga en cuenta la mayoría de las veces la duración de la vida de las hojas y el aporte fotosintético durante todo el tiempo que son funcionales. Como generalmente queda sin aclarar lo que significa realmente eficiencia (¿eficiencia para qué?), el término debería evitarse y sustituirlo por el de coeficiente de la utilización del nitrógeno. Por regla general. la concentración de N (sin una finalidad supuesta) es bastante valiosa en cuanto a información. Como se ha expuesto en 12.1, en la vegetación natural, en los hábitats en los que, durante mucho tiempo, se ha desarrollado una vegetación adaptada, no hay ninguna carencia de sustancias minerales en lo que se refiere a la comunidad de especies, aunque la tasa de crecimiento de cada individuo en particular casi siempre esté limitada por los nutrientes; esto es aplicable también a la producción de biomasa por unidad de superficie. El conjunto de síntomas tratado en 6.2.2.2 y muy específico en cuanto a los elementos en la carencia de nutrientes representa reacciones breves y es importante para las plantas cultivadas. Sin embargo, en la competencia de las especies y los genotipos

13.6.4 Heterogeneidad del suelo, competencia y simbiosis en el espacio radical Los nutrientes minerales no están distribuidos por igual y cada especie explota una zona de suelo con sus raíces (fig. 13-24). Esta heterogeneidad tiene una importancia mayor cuanto más inmovilizado se encuentra un nutriente, lo cual ocurre especialmente con el fosfato. Así pues, la heterogenidad tiene cuatro componentes; (1) la distribución realmente desigual en el suelo, (2) las raíces que atraviesan el suelo de manera desigual (obstáculos del suelo) y que son específicas para cada especie, (3) procesos desiguales de adquisición de especies distintas (p. ej., tipos de micorrizas y simbiosis «abiertas») y (4) una oferta desigual de humedad en el suelo. Los nutrientes del suelo sólo están disponibles cuando éste cuenta con abundante humedad. En los suelos secos no sólo está bloqueado el proceso de mineralización microbiana, sino también están interrumpidos el transporte (difusión) y la absorción. Muchas perturbaciones del desarrollo e incluso los perjuicios y daños (p. ej., en los bosques), que se interpretan como consecuencia de la sequedad del suelo, son en realidad una falta de alimentos. También muchas de las plantas de raíces superficiales tienen una pequeña parte de sus raíces a una profundidad considerable (tabla 13-3 en 13.7.5.1), por lo que la mayoría de las veces pueden cubrir la demanda de transpiración cuticular (con los estomas cerrados) incluso cuando hay una gran sequía; de esta manera evitan los daños que ésta provoca. El bloqueo de los nutrientes es lo que hace de la falta de agua un problema de nutrición en una superficie del suelo especialmente activa desde el punto de vista biológico. Esto hace que el «ascensor hidráulico» (ing. hydraulic lift) descubierto por M . Caldwell en Utah se revele de un

1 3 . 6 Economía nutricional

931

modo diferente: la acumulación de agua nocturna que tiene lugar a través de las raíces y que procede de la parte profunda del suelo (húmeda y pobre en nutrientes) le proporciona a la planta acceso a los nutrientes. Como la humedad la pierden las finas raíces superiores en su rizosfera ya cerrada, las pequeñas acumulaciones tienen un gran efecto. Las plantas influyen desviando el agua de la lluvia sobre sus estructuras aéreas y utilizando el agua del suelo de una manera espacialmente diferenciada incluso en la heterogeneidad de la oferta de nutrientes, especialmente durante los períodos secos (fig. 13-25). Esta diferenciación espacial crea también la matriz para la coexistencia de las plantas con diferentes características de enraizamiento. H. Mooney y colaboradores demostraron que la diversidad de especies del chaparral californiano está en estrecha conexión con estos modelos espaciales. La diferente utilización de las fuentes de N en el suelo se expresa en la composición de isótopos propia de cada especie. En los procesos de descomposición y transformación, el isótopo estable " N (frente a los compuestos de " N ) se metaboliza con un poco más de lentitud en el suelo, con lo que. por una parte, " N se concentra en el suelo y, por otra, el nitrógeno disponible para la planta es un poco más pobre en i5 N que el del aire; por eso muy pronto se llega a saber de qué fracción (profundidad del suelo) ha sido elaborado este nitrógeno por los microbios. Además de estos dos compartimentos de isótopos diferentes, las leguminosas crean un tercero al formar con sus simbiontes una relación l 5 N / u N en su dotación de nitrógeno muy invariable con respecto a la de la atmósfera (sin discriminación del " N por parte de los rizobios). Estudios llevados a cabo en la tundra y en las montañas revelaron muy recientemente que los brezos del género Erica, las ciperáceas y las leguminosas y un cuarto grupo formado por las demás plantas utilizaban complejos de N del suelo m u y diferentes. Los brezales mencionados usaban complejos de N muy pobres en " N , las ciperáceas tenían acceso a complejos de N especialmente ricos en " N . Los abonos marcados con N permiten seguir el trayecto del nitrógeno en el ecosistema (otros isótopos estables, v. 13.5.4, 13.7.4).

Fig. 13-24: La diferente penetración de las raíces en el suelo es propia de cada especie. Como ejemplo, una vegetación pionera de una duna en la costa del mar Báltico (con Ammophila arenaria, Eryngium maritimum, Elymus farcatus, Elymus arenarias, etc.). - Según H. Fukarek.

Xanthorrhoea australis Banksia omata humedad del suelo (%)

O

0.0-0.5

•

0.5-1.0

1.0 - 2.0 2,0-3.0 3.0 - 4.0 4.0-5.0 5.0-10.0

Fig. 13-25: Las plantas influyen en la distribución del agua en el suelo y, por consiguiente, en la disponibilidad de los nutrientes. Además de una distribución heterogénea en la matriz del suelo, se origina un modelo de disponibilidad a través del desvío del agua de lluvia a lo largo del tallo, de la distribución, propia de cada especie, de las raíces absorbentes en el perfil del suelo (fig. 13-24) y a través del «ascensor hidráulico». La figura presenta la humedad del suelo en % del peso del suelo seco y también la disponibilidad de nutrientes en un matorral seco australiano después de una precipitación de 24 mm sobre un suelo antes muy seco (Ninety Miles Plain, Aust r a l i a ) . - Según R.L. Specht.

932

13 Las plantas en su biotopo

Que existe heterogeneidad relacionada con la competencia lo demuestra, p. ej.. la absorción de fósforo. Del fósforo no se tiene desgraciadamente ningún isótopo estable, pero sí radiactivo, que permite seguir, en una disolución elevada, el trayecto del fósforo desde determinadas fuentes del suelo hasta las plantas. En un experimento clásico (fig. 13-26), M . Caldwell y colaboradores estudiaron de qué zona de la Gran Cuenca (EEUU) obtenía su fósforo el subarbusto dominante Artemisia tridentata cuando compartía el espacio del suelo con dos gramíneas del género Agropyron. A. desertorum es un neófito agresivo que amenaza con desplazar a Artemisia tridentata y A. spicatwn es un elemento autóctono tradicional de la flora de la Gran Cuenca. Se colocaron bloques de abono marcado con P y P en el espacio radical de las dos gramíneas Agropyron y, pasado un tiempo, se comprobó la relación de ambos isótopos de P. El resultado fue el siguiente: Artemisia tiene pocas posibilidades de acceder al P en la zona de Agropyron desertorum, el fósforo de Artemisia tridentata procede casi todo del espacio radical de Agropyron spicatum. El neófito A. desertorum en esta zona es un depredador de P Recientemente M . van den Heiden y sus colegas demostraron en comunidades de pastizales (fig. 13-27) la enorme desigualdad de oportunidades, condicionada por las simbiosis que se daban entre las diferentes especies a la hora de acceder a los nutrientes del suelo. Añadieron micorrizas inoculadas sobre un sustrato estéril a ecosistemas modélicos ricos en especies; estas micorrizas procedían de esporas de diferentes genotipos de Glomus. Según el genotipo de la micorriza. unas especies fueron dominantes u oprimidas. Algunas plantas sucumbieron cuando no consiguieron «su» genotipo. Por lo tanto, la presencia de determinados genotipos determinaba si una especie recibía o no alimento y determinaba así la biodiversidad vegetal del pastizal. Estos resultados dan lugar a dudas sobre

80

60 -

40 20 -

0 Bromus erectus 40-

20-

0 -

Artemisia tridentata

Hieratium pilosella

0.8 -

+

0.6 0.4 0.2 en

s

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0

Prunella vulgaris

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2

-

rn Trifolium pratense 2

1

Agropyron desertorum

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1510-

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0

0

A

B

C

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A+B+ C+D

diversas especies de micorrizas

Fig. 13-27: Influencia de las micorrizas en el crecimiento de las plantas Fig. 13-26: Competencia de las raíces por los nutrientes del suelo. El subarbusto característico de la Gran Cuenca (Great Basin), Artemisia tridentata, crece compitiendo con Agropyron desertorum (extendida desde Eurasia) y A. spicatum (autóctono). La fuentes de P de Artemisia se reco-

nocen por la relación de los isótopos radiactivos " P y i3P. Los dos isótopos diferentes se inyectaron al azar en la zona radical de una de las dos gramíneas (la figura muestra un caso así). A. tridentata llega a casi todo el fósforo de la gramínea autóctona; el fosforo de las raíces del espacio radical del neófito apenas si es accesible para Artemisia, aunque todas las plantas tienen micorrizas. - Según M.M. Caldwell et al.

(biomasa: ± errores estándar). Pequeños modelos de ecosistemas con especies características de pastizales calcáreos pobres medioeuropeos con escasez de fósforo fueron inoculados sobre un sustrato estéril con diferentes genotipos (aislados) del género Glomus, un hongo endomicorrízico (A, B, C, D). Según el genotipo aislado se beneficiaban otras especies. Sin micorrizas (0), se beneficia la única especie que no está micorrizada: Carex flacca. La especie dominante, Bromus erectus, reacciona de manera no específica. La micorrización propia de cada especie y la provisión de alimentos obtenida a través de ella es decisiva para la biodiversidad. - Según M. van der Heijden et al.

13.6 Economía nutricional

el sentido que tiene la práctica habitual de cultivar plantas experimentales en tierras homogéneas.

13.6.5 Nitrógeno y fósforo considerados globalmente A una gran escala espacial y cronológica, la productividad de la tierra está limitada esencialmente por tres factores: la temperatura, el agua y el fósforo con una radiación solar y una concentración de CO, en el aire que se consideran las apropiadas. Más vapor de agua (más nubes) puede hacer de pantalla ante la radiación y la subida en ese momento de CO, antropógeno puede incrementar potencial mente la absorción de C, pero sólo de manera insignificante a través de los límites que marca la oferta de fósforo. Dicha oferta de fósforo es la que ejerce la influencia más importante sobre la productividad no sólo en muchos ecosistemas terrestres, sino también en gran parte de los océanos. Exceptuando regiones especiales del sur del océano donde la carencia de hierro desempeña un papel importante, es la abundante disponibilidad de fósforo, sobre todo en el Pacífico, el requisito para que los cianobacterios marinos puedan hacer entrar nitrógeno en el sistema, lo cual, a su vez, es el requisito para la incorporación de carbono. P. Falkowski y sus colaboradores documentaron que las transferencias de polvo procedentes de tierra firme (el aporte posterior de P) se convierte en la fuerza que impulsa la productividad oceánica lejos de la costa. Cuanto más seca y. por lo tanto, más «polvorienta» esté la tierra firme, desde donde sopla el viento, mayor será ia productividad oceánica. Como grandes porciones de la tierra estuvieron secas durante las glaciaciones, cabe la posibilidad de que la baja concentración de CO, en la atmósfera (190 ppm) se explique a través del ciclo del fósforo y la productividad marina acoplada a él. Asimismo, si se dan como válidos los desencadenantes astronómicos de las glaciaciones, no se puede descartar que estas interacciones tierra-mar reforzaran considerablemente su intensidad.

933

en la actualidad territorios con excedentes de N, incluso cuando estos aportes antropógenos procedentes de la atmósfera alcancen en la vegetación próxima al estado natural con sus 15-25 kg N ha 1 a 1 «sólo» de 1/10 a 1/20 de la cantidad habitual presente en los abonos de N que se aplican a la agricultura intensiva.

13.6.6 Calcio, metales pesados, « sa I» Además de los nutrientes principales, P y N, otros componentes minerales del suelo ejercen una gran influencia sobre el crecimiento y la presencia de las especies (v. 6.2). El más conocido de ellos es el efecto del carbonato cálcico, que, debido a su gran influencia sobre el p H del suelo (v. 12.5.2.3; amortiguación), influye también indirectamente sobre el crecimiento a través de interacciones con otros caracteres del suelo (disponibilidad de elementos, micorrizas). Sin embargo, muchas veces se da también un comportamiento particular frente al ion Ca. Muchas especies pueden vivir sobre sustrato pobre o rico en cal, pero, en último caso, precipitan calcio en forma de oxalato inactivo para la fisiología celular (p. ej., Silene y otras cariofiláceas). Las plantas caldcólas auténticas toleran la presencia de cantidades considerables de calcio disuelto en el jugo celular (p. ej., Gypsophila, como excepción entre las cariofiláceas). Las plantas calcífugas - p . ej., el cervuno (Nardus stricta)- son hipersensibles ante el Ca2*. La flora y la vegetación son siempre claramente distintas sobre las rocas calcáreas y sobre las que son pobres en cal, las silicatadas (plantas caldcólas y silicícolas). Las dos ericáceas Rliododendron ferrugineum y R. hirsutum, presentes en los Alpes y junto al límite del bosque, se encuentran normalmente, la primera sobre roca silícea con suelo muy ácido (pH 4,5-6,0), la otra sobre roca carbonatada con suelo de poco ácido a débilmente alcalino (pH 5.8-7,2). En la zona de contacto y en los ambientes intermedios ( p H 5.4-6,4) también puede formar poblaciones el híbrido de las dos especies.

A nivel regional, en las zonas del océano próximas a la costa, sobre aluviones jóvenes o generalmente sobre suelos jóvenes, el abastecimiento de P suele ser mejor; en suelos viejos, sobre masas de escasa actividad tectónica (p. ej.. Australia) o por lo común en suelos muy desagregados, suele ser malo no debiéndose considerar esto normalmente - t a l como se ha dicho con anterioridad- como síntoma de carencia de la vegetación. Las plantas reaccionan con hojas longevas y, en estas condiciones, tienen una dependencia especialmente alta de las micorrizas. La simbiosis plantas-hongos es tan antigua como la vida terrestre y en tan largo período el abastecimiento de P de la planta pudo estar marcado de manera decisiva por los hongos del suelo.

crecen sobre suelos carbonatados y los que tienen Sedurn acre y Scleranthusperennis crecen sobre suelos silíceos. En el piso de los pastizales alpinos son vicariantes los Elyno-Seslerietea sobre suelos calcáreos y los Caricetea curvulae sobre los pobres en cal. Finalmente, sobre los suelos con sulfato cálcico, sobre yeso o anhidrita. se da un desarrollo especial de la flora y la vegetación (p. ej., con el liquen gipsófilo característico Acarospora nodidosa).

Con el nitrógeno, la relación es básicamente distinta, ya que existe en la atmósfera de manera ilimitada y es sólo cuestión de la actividad microbiana (que necesita P y C) la cantidad de él que queda incorporada al sistema. Actualmente, la liberación antropógena de compuestos disueltos de N ha alcanzado una magnitud tal que, según los cálculos de P. Vitousek y sus colegas, sobrepasó la cantidad de N fijado de manera natural el año 1987. Zonas densamente pobladas de la Tierra (en especial Europa también) son

La acumulación local de compuestos potencialmente tóxicos de metales pesados, como, p. ej., cobre, cobalto, níquel. manganeso, uranio, aluminio, magnesio, cinc, selenio, etc., limita muchas veces el crecimiento de las plantas a una selección muy rigurosa de especialistas ecofisiológicos, que toleran tales sustancias y, a veces, incluso las acumulan (v. 6.2.2.4; allí también se trata de su importancia como plantas indicadoras). Es digna de mención, a este respecto, la vegetación, muy diferenciada de la que existe

Muchas veces, como primera etapa de la formación del suelo (= edafogénesis) sobre las rocas calcáreas, se forman suelos húmicos carbonatados (rendzinas) con perfil A - C (v. 12.5.2.3). Les corresponden, sobre rocas silíceas o cuarzosas, los suelos siliceohúmicos (ránkers). Los primeros están bien amortiguados contra la acidificación, pero los segundos, en cambio, tienden a acidificarse y a sufrir lavado de bases. En Europa media crecen, p. ej., pastizales se-

cos con SesJeria albicarts (= S. varia) y Teucrium montanum

934

13 Las plantas en su b i o t o p o

en los alrededores, que aparece sobre las serpentinas (un silicato de M g con A l , Fe y Ni) y sobre la calamina (un mineral de Zn; v. 6.2.2.3). La acumulación de sales fácilmente solubles (en especial NaCl, Na 2 S0 4 , Na.CCX. y también de los compuestos correspondientes de K y M g ) en las proximidades del litoral marino y en las cubetas continentales áridas tiene una influencia decisiva sobre la vida vegetal. De ello se ha tratado ya reiteradamente al estudiar las propiedades morfológicas, anatómicas y fisiológicas de los halófitos (plantas halófilas) (v. 6.2.2.4). La máxima resistencia a la salinidad corresponde a ciertas algas y liqúenes de la zona intermareal del litoral marino; resisten lo mismo la desecación de las soluciones salinas concentradas que la lixiviación por agua de lluvia. En cambio, los glucófitos resultan ya perjudicados por pequeñas cantidades de sales de Na (aproximadamente 50 % de agua de mar). Los halófitos facultativos (p. ej.. Aster tripolium) todavía soportan bien estas concentraciones salinas. Los halófitos obligados presentan su productividad óptima en condiciones de salinidad particulares (p. ej.. Salicornia, en 75-100 % de agua de mar). En las costas húmedas, la concentración de sales del suelo disminuye del mar a la tierra; le corresponde una resistencia decreciente a la sal por parte de los halófitos obligados y facultativos, que se suceden del mar a la tierra (p. ej., en la costa occidental de Suecia, fig. 13-28). Sin embargo, allí donde existen estaciones áridas, se acumulan sales especialmente en las zonas marginales sólo inundadas de vez en cuando por el agua salada, porque en ellas se concentran al máximo las soluciones del suelo por evaporación durante el período seco. Estas condiciones predominan, p. ej., en los manglares de África oriental (fig. 13-29, v. cuadro 4-5, v. 15.2.16), en los que el suelo presenta una salinidad creciente desde el mar abierto a la laguna litoral y las especies se ordenan, en correspondencia, según su resistencia creciente a la sal.

13.7 Crecimiento y economía del dióxido de carbono El éxito de una especie cuando coloniza un espacio depende en última instancia de su capacidad para crear una población estable y mantenerla. Esto presupone cuatro capacidades de la planta: •

la capacidad para crecer con los recursos existentes, o sea de producir biomasa,

•

para tolerar situaciones de estrés, típicas de su emplazamiento,

•

soportar los daños ocasionados por los herbívoros, los agentes patógenos o factores mecánicos y

•

reproducirse con éxito.

La fuerza para crecer de una planta determina las oportunidades que tiene para recuperarse después del estrés y los daños recibidos, para conseguir los recursos compitiendo con otras y para producir descendencia o diásporas clónicas. Por ello se le ha reconocido un papel prioritario en la

ecología vegetal al hecho de comprender los procesos que intervienen directamente en el crecimiento. Tras abordar la ecología del crecimiento, en los siguientes apartados se estudiará la producción de biomasa y el balance o equilibrio del C en los ecosistemas. El conocimiento de las bases fisiológicas y biooquímicas de la fotosíntesis y la respiración se da aquí, por supuesto (v. 6.5, 6.10).

13.7.1 Ecología de la fotosíntesis y respiración El enlace fotosintético de CO, y el desprendimiento respiratorio de CO, impulsa el ciclo del carbono en la Tierra (v. 13.7.6). Ambos procesos, además de los factores internos de las plantas, están muy influidos por los factores ambientales. Si se incluye la respiración en el proceso de descomposición después de la muerte de una planta, la fotosíntesis y la respiración transforman cantidades semejantes de C, por lo que les corresponde la misma importancia en lo que afecta al balance de C. Por otra parte, se sabe mucho acerca de la fotosíntesis y muy poco, comparativamente, sobre la respiración. Esto se debe también a que la fotosíntesis se produce en órganos bien definidos y de fácil acceso (por regla general, las hojas verdes) y, en cambio, la respiración de la planta tiene lugar en todos los órganos, incluidos los subterráneos y depende además en gran medida del tipo de órgano. Como la fotosíntesis es impulsada por el vector luz, más exactamente por la densidad de la corriente (o del flujo) de fotones (PFD), no tiene sentido aplicar las tasas a las superficies de proyección de los órganos asimiladores. La tasa de respiración R es independiente de las magnitudes establecidas y está más relacionada con la cantidad de tejido (frecuentemente la masa seca). En las hojas y. de todos modos, a nivel del ecosistema, se escoge también a la superficie en la respiración. La elección de magnitudes tiene una influencia decisiva en los resultados y las conclusiones que se derivan. La absorción de CO, se opone a las pérdidas simultáneas de CO, a través de la fotorrespiración y la respiración mitocondrial del tejido foliar. Por regla general, para el observador, sólo es accesible el resultado neto, la tasa neta de fotosíntesis A (de asimilación, ya que P se refiere a producción). Como una parte de la respiración mitocondrial queda interrumpida con la luz y a la fotorrespiración le corresponden importantes funciones para mantener el aparato fotosintético ante una oferta de radiación muy oscilante (v. 6.5.6), es innecesario y carente de valor ecológico añadir las tasas de respiración medidas en la oscuridad y, en todo caso, incluso las «pérdidas» por fotorrespiración de la fotosíntesis neta y dar una síntesis bruta.

Una gran dificultad al caracterizar la dependencia ambiental de A y R es que estas dependencias son temporalmente muy variables y dependen de otras variables. Así pues, no hay ninguna «norma de reacción» válida para una especie, sino toda una serie de funciones de esta clase y funciones de dependencia «ajustada» que cambian rápidamente a consecuencia de las condiciones ambientales. Como los principios fueron expuestos en 6.5 y 6.10, este apartado se limita a las interacciones importantes desde el punto de vista ecológico (fig. 13-30; para el C O „ fig. 13-45). Las funciones representadas en las figs. 13-30 y 13-45 se caracterizan por los valores limitantes y segmentos especiales de las curvas. En caso de dependencia de PFD y

13.7 Crecimiento y economía del dióxido de carbono

altura sobre el nivel del mar = 1 m (= nivel de agua máximo, a corto plazo)

Galium verum Carex nigra Viola canina Poa pratensis Euphorbia palustris Lotus corniculatus Linaria vulgaris Carex recta Ophioglossum vulgatum Angélica archangelica subsp. litoralis Leontodon autumnalis Elymus repens Armería marítima Potentilla anserina Vicia cracca Atriplex prostrata Agrostis stolonifera Festuca rubra Plantago marítima Juncus gerardii Glaux media Spergularia margínala Bolboschoenus maritimus Aster tripolium Triglochin maritimum Puccinellia marítima Salicornia stricta Ruppia marítima

935

• •• • 01

••

inOTtiaai

••I 1 0 MI

limite superior de la oscilación mensual del nivel de agua

iat

• ••0 • 00

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10

15

1

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20

25

30

35

40

45

distancia del borde del mar (m)

Fig. 13-28: Perfil de la vegetación siguiendo el gradiente de salinidad en una costa baja de Suecia occidental. Frecuencia con la que se encuentran individuos de especies diferentes a través de un perfil de 45 m que va del borde del mar hasta un pastizal apenas influido por la salinidad. En el gráfico se reconocen desde arriba hacia abajo tres grupos ecológicos separados entre si. La máxima diferencia de altitud a lo largo del perfil es de 1 m, las oscilaciones del nivel de agua a lo largo del año dan en la mayoría de los meses < 0,5 m, y sólo una vez, en otoño, se alcanzó el punto máximo del perfil. - Según V. Gillner.

ru

Avicennia

Ceriops

-3,6 hasta-6,5

-3,2 hasta-3,9

Rhizophora

Sonneratia

- 2 , 9 hasta-3,8

f

pleamar normal

Fig. 13-29: Zonación en un manglar de la costa de África oriental. En el punto del perfil más alejado del mar se ha registrado la mayor concentración de sal debido a la desecación periódica. Se indican como potencial osmótico, en MPa (1 MPa = 10 bar), las concentraciones de sales en la solución del suelo, 10 cm por debajo del límite superior del suelo (cieno), y en la savia de las hojas. Las cuatro especies de manglares ocupan zonas características a lo largo del gradiente producido por las oscilaciones del nivel del mar. - Según H. Walter.

936

13 Las plantas en su biotopo

100

600 ppm CO2 360 ppm CO2

ro cu

«—«

c:

•IS) M al

L O o a* "O

S ro

A

100

200

300

400

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500 s' )

21 °C 16 1 0 0 % PFD

o

S 12 fD a» c

•1/•»1" un a»

Kn

O a»

"O fu

B

10

20

30

temperatura de la hoja (°C)

Fig. 13-30: Dependencia interactiva de la fotosíntesis foliar de la luz, la

temperatura y el C0, en la plantas Cs (esquema). A El cambio de dependencia desde la densidad del flujo de electrones (PFD) cuando hay 600 ppm de C0 ? en vez de 360. LKP, el punto de compensación de la luz a 360 ppm de CO . B El cambio de dependencia de la temperatura al disminuir progresivamente el PFD a un 5 % de PFD.,, (con concentración normal de CO,). La curva de dependencia de C 0 ; tiene una forma idéntica a la curva de dependencia de PFD (v. fig. 13-45)! Más explicaciones en el texto.

C O , , a la intersección a través de la abscisa se le da el nombre "de punto de compensación de la luz y el CO, (ambos, en las hojas heliófilas de las plantas C, y a una temperatura de 20 "C, es fortuita y numéricamente semejante, dentro de los aprox. 20-30 (¿mol de fotones m 2 s"' o ppm de CO,). La parte inicial lineal (pendiente inicial, ing. initial slope) de estas dos funciones de saturación se suele denominar eficiencia cuántica de uso (ing. quantum use efficiency. QUE) y la eficiencia en la absorción de CO, (ing. CO. uptake efficiency, CUE). El ascenso lineal representa, en el caso de la curva de la PFD. la limitación de las tasas por la reacción lumínica de la fotosíntesis (regeneración de los aceptores RubP de CO,), la meseta (saturación) sería la limitación por la reacción oscura (incorporación de C O „ carboxilación). En la curva de CO, es exactamente al revés, la subida inicial muestra la limitación por la reacción oscura, la meseta sería la limitación por la concentración de equivalentes de reducción (reacción lumínica). La concentración de CO, y la PFD interaccionan de tal manera que, al aumentar la concentración de C O „ el punto de com-

pensación de la luz se desplaza hacia la izquierda (hacia el cero) y la saturación de la PFD va de A a valores más altos de PFD. Es importante desde el punto de vista ecológico que esto provoque una mejor utilización de la luz con un elevado contenido de CO, atmosférico, especialmente a la sombra (v. 13.7.6). El punto de compensación de la luz y el de saturación son muy adaptables. Las plantas esciófilas compensan con una PFD < 10 (hasta 3) pmol de fotones m 2 s ' y se saturan a 100-150 u m o l de fotones m ' s 1 (aprox. 5-8 % de todo el sol del mediodía). La mayoría de las plantas heliófilas alcanzan un 90 % de saturación de la PFD con 400-600 PFD: especialmente en hojas gruesas y de mucho rendimiento, la saturación de la PFD aparece ya con PFD > 1000 pmol fotones m 2 s ' (v. 6.5, allí se informa también sobre las plantas C, y C A M ) . La dependencia de CO, de A indica el grado de aclimatación, por lo que con una larga exposición y CO, elevado no permanece constante (fig. 13-45). La dependencia de la temperatura de A es una función compleja de influencia activadora (función carboxilasa de la RubisCo) e inhibidora (función oxigenasa de la RubisCo más la respiración mitocondrial) con una curva acampanada u óptima como resultado. El factor limitante inferior y superior (A = 0) y el óptimo (A = máximo) son típicamente climáticos. E11 las regiones templadas, boreales y ártico-alpinas, con las hojas completamente activas, coinciden el valor limitante de la tolerancia a las heladas y la temperatura limitante inferior de A (entre - 2 y - 8 . en las montañas frecuentemente en torno a - 5 °C). Esto quiere decir que A llega a la paralización, cuando las hojas ya han sido letalmente dañadas por la helada. La temperatura limitante superior está entre aprox. 40 "C (plantas adaptadas al frío) y los 45 "C (adaptadas al calor), por lo tanto, unos grados por debajo del límite letal de calor (v. 13.2.2). El óptimo oscila en las plantas superiores entre los 15 "C de las extremadamente adaptadas al frío y los 30 "C de las adaptadas al calor. Óptimos aún más bajos se encuentran en las criptógamas de los territorios más fríos. El óptimo puede desplazarse dentro de un breve espacio de tiempo (unos pocos días) en torno a 5 K (y más) aclimativamente. Determinante para la adaptación es el (micro)clima existente. Como las plantas de montañas de raíces superficiales alcanzan elevadas temperaturas, no es de extrañar que su óptimo de temperatura fotosintética sea muy semejante al de las plantas de las zonas bajas (2025 "C). En las regiones templadas y frescas, la temperatura óptima de A es muy amplia (90 % de A máxima en un margen de > 10 K ) . En las plantas tropicales se llega (aprox. +3" hasta 7 "C) a A = 0 con el límite de enfriamiento (ing. chilling; v. 13.3.1) y el óptimo es comparativamente limitado. La interacción lu/.-temperatura tiene una gran importancia ecológica. Las dependencia de la PFD y la T tratadas antes son válidas con temperaturas óptimas y saturación de la luz. Estas funciones de dependencia se generan en el laboratorio, pero en la naturaleza resaltan sólo de manera restringida. Esto tiene que ver con el hecho de que, durante el período de crecimiento (con algunas excepciones) y con una PFD elevada es cálida y fría cuando la luz es muy limitada. El aparato fotosintético de las plantas está en sintonía con todo esto. El efecto interactivo de PFD y T es de tal manera que, con una PFD baja, el óptimo de T de A se alcanza también con temperaturas muy

13.7 Crecimiento y economía del dióxido de carbono

bajas (p. ej., a 12 en lugar a 22 C). Así pues, con poca luz, las plantas alcanzan ya. a una temperatura relativamente baja, la tasa de fotosíntesis más alta posible en estas condiciones tan limitantes. Por eso, la fotosíntesis casi nunca está limitada por la temperatura, pero sí por la luz. La fotosíntesis foliar medida a una temperatura óptima, con saturación de luz y concentración «normal» de CO, suele denominarse actualmente tasa fotosintética máxima (= t. máxima de fotosíntesis) Amáx. El antiguo término que se empleaba, capacidad fotosintética máxima A ap, se usa ahora para la fotosíntesis máxima posible con saturación de CO,. * Abarcar la respiración de una manera realista y encontrar magnitudes de referencia apropiadas que no produzcan a su vez diferencias donde no existen es uno de los temas más difíciles dentro de la ecología funcional. A partir de su objetivo pueden distinguirse tres tipos de respiración mitocondrial: la respiración de mantenimiento (ing. rnaintenance respiratioiv, sólo se tratará aquí a continuación), la respiración de crecimiento (ing. groxvth respiration) dedicada a la neoformación de tejido, y la respiración que tiene lugar cuando las raíces absorben nutrientes (respiración de absorción de nutrientes; ing. nutrient uptake respiration). La tasa de respiración de mantenimiento R depende mucho de la actividad de los tejidos, pero ésta, en relación con el peso seco, queda oculta por el contenido de carbono del tejido y. por tanto, de su espesor espacial, lo cual, a su vez, influye en la concentración de nitrógeno basándose en el peso seco (v. 13.6.3). Las flores, las raíces finas y las hojas (en la oscuridad) tienen una R elevada por g de peso seco; en los tallos y en las raíces gruesas es más bajo y, en las estructuras lignificadas o en los órganos de reserva, muy baja. Basándose en el nitrógeno (como medida para la dotación de proteínas) todas esas diferencias desaparecen con frecuencia o son muy pequeñas. Como regla general puede ser válido que una planta activa gaste en respiración aproximadamente la mitad del CO, asimilado durante el día y que los tejidos «blandos» contribuyan por el carbono invertido (peso seco) generalmente para paliar la pérdida. Una comparación de la actividad respiratoria de diferentes órganos o de diferentes especies e incluso de individuos de una misma especie partiendo de condiciones de crecimiento distintas comprende siempre influencias en las magnitudes de referencia. Así pues, es válido distinguir entre las influencias ambientales y del desarrollo sobre la respiración específica de la célula y las magnitudes de referencia (p. ej., importancia espacial de los tejidos). Finalmente, la respiración de mantenimiento reacciona de una manera extremadamente sensible a todos los entornos imaginables. incluidos todos los cambios internos que tienen lugar en la planta cuando se desarrolla, asimila o sufre el estrés vespertino y naturalmente las acciones destructivas en especial, como, p. ej., desenterrando raíces. Como, en muchas plantas, las raíces son las que contribuyen en mayor proporción al «reparto total» de la respiración, es particularmente serio que la respiración de las raíces englobadas en una rizosfera intacta sólo pueda verificarse indirectamente (p. ej.. con isótopos de C) y a un coste muy elevado.

Las variables climáticas más importantes para la respiración de las plantas activas es la temperatura (v. 6.10.3.6). En general, al subir la temperatura, R sube aproximadamente el doble - c o m o la tasa de la mayoría de los procesos enzimáticos- cuando la temperatura se eleva a unos 10 K (Q10 = 2) en un margen medio (p. ej., 10-20 "C). Así, el efecto de la temperatura sobre la respiración está ca-

937

racterizado ecológicamente de manera insuficiente. L o que aquí se ha descrito es una instantánea. Apenas si existe otro proceso vital que reaccione aclimativamente como la respiración mitocondrial. El fundador en Alemania de la moderna ecofisiología orientada al campo, O. Stocker, fue posiblemente el primero que constató con asombro que la adaptación de la respiración a la temperatura dominante llega a tal punto que incluso se compensan las amplitudes térmicas globales. Stocker comparó la respiración estival (en la oscuridad) de los sauces (Salix) en su emplazamiento natural en Groenlandia con respiración de ramas de árboles de bosques tropicales húmedos de Indonesia y no halló prácticamente ninguna diferencia. Observaciones semejantes hizo A . Pisek, que estudió la respiración de coniferas en el valle y en el límite del bosque del Tirol. Sin embargo, si la respiración de las plantas o los tejidos de lugares cálidos y fríos mide lo mismo después de la medición con la misma temperatura (o sea. no las que dominan en el emplazamiento natural respectivo), las tasas de las adaptadas al frío son siempre claramente superiores. En las obras sobre el tema se interpretó siempre erróneamente «respiración más elevada en lugares fríos». En realidad, la respiración en los lugares fríos es más baja, sobre todo a causa de las noches frías. Que las plantas intenten contrarrestar las condiciones térmicas desfavorables con una elevada actividad específica se reconoce también por la cantidad creciente de mitocondrios cuando disminuyen las temperaturas del emplazamiento. La respiración no puede considerarse sólo una caiga del balance de C, sino que se trata de un proceso indispensable (una «necesidad»).

La adaptación aclimativa (= de aclimatación, aclimatoria) de la respiración a nuevas temperaturas ambientales (fig. 13-31) se produce con relativa rapidez (de uno a pocos días), pero no siempre es completa, como en este ejemplo.

Fig. 13-31: Dependencia de la temperatura por parte de la respiración

antes y después de la aclimatación. La flecha roja marca la dirección de la aclimatación a una temperatura de crecimiento elevada (20 en lugar de 10 C), nueva para la planta. Cada una de estas curvas presenta la reacción a corto plazo de la respiración a temperaturas diferentes (dentro de un período experimental de 1-2 horas), una para un grupo adaptado al frío moderado y otra para otro grupo adaptado al calor, ambos de la misma especie. En el ejemplo elegido la adaptación al calor es parcial (a) o total (b). En el caso b, significa que el grupo de plantas expuesto al calor respira con una nueva temperatura de crecimiento, después de la aclimatación, igual de intensa que antes, cuando estaba en su territorio frío. Con idénticas temperaturas, el grupo aclimatado a 20 C respira mucho menos que el adimatizado al frío, pero esto es poco importante desde el punto de vista ecológico. NA señala la tasa teórica de respiración con la nueva temperatura de crecimiento si no hubiera habido ningún tipo de aclimatación. La curva a es la más frecuente.

938

13 Las plantas en su b i o t o p o

La gráfica muestra que no es conveniente pronosticar para tasas de procesos reales en un ambiente modificado térmicamente (p. ej., el calentamiento climático global), partiendo de la conocida dependencia térmica a corto plazo de los procesos metabólicos. Estos pronósticos deben tener en cuenta la facultad que tienen las plantas para aclimatarse.

13.7.2 Ecología del crecimiento El crecimiento de una planta es, en última instancia, el balance (expresado en la materia seca) entre entradas y salidas, o sea. en realidad, la suma de la asimilación de carbono menos la suma de todas las pérdidas respiratorias y no respiratorias. La tasa neta de absorción de carbono de toda una planta en un momento determinado depende de los siguientes factores: • • • • •

tasa de fotosínesis por unidad de superficie foliar (integrada a través de todas las hojas), superficie foliar total por biomasa total de la planta ( L A R , leaf area ratio), respiración de todos los órganos (muy diferente según el órgano) exportación de carbono (p. ej., a los simbiontes) y actividad de los descensos de carbono (crecimiento estructural o almacenamiento).

Cada uno de estos cinco factores depende, a su vez, de numerosas influencias externas e internas. No es posible predecir a partir de uno solo estos factores la absorción de C o el crecimiento. A esta sencilla conclusión se le opone la idea dominante durante mucho tiempo de que el crecimiento es una consecuencia inmediata de la fotosíntesis foliar y de que está limitada por su capacidad productiva. Esta desafortunada estrechez de miras tuvo como consecuencia que se supiera mucho acerca de la fotosíntesis en plena naturaleza, pero poco o nada sobre las otra cuatro variantes del crecimiento y su dependencia del ambiente. Aunque los 4 cofactores en principio pueden influir con la misma eficacia sobre la producción neta de C, los 3 intermedios son variables según la especie y sólo dentro de determinados límites morfológicos. La actividad descendente (del mismo crecimiento a gran escala) provocada por la disponibilidad de otros recursos diferentes del C es, en cambio, enormemente variable y, en la mayoría de los casos (exceptuando la carencia de luz), la verdadera fuerza que rige la asimilación de la planta. Esto se explica por el simple hecho de que la fotosíntesis tiene lugar sin obstáculos sólo mientras los asimilados producidos se utilizan en algún lugar de la planta, es decir, cuando pueden ser invertidos. Por el contrario, la productividad debe deternerse inmediatamente cuando las vías de transporte quedan «cegadas» o los cloroplastos están repletos de asimilados (inhibición por el producto final). Desde el punto de vista ecológico, éste es el tema central para comprender la fotosíntesis. Una gran actividad descendente induce una elevada tasa de fotosíntesis, una actividad descendente baja la hace descender. Cuando se produce en la planta un descenso carbono, p. ej., cuando están creciendo tubérculos de patatas o manzanas, desciende la fotosíntesis foliar. Cuando a una planta se la desposee de parte de sus hojas, aumenta la tasa de fotosíntesis en las hojas que han quedado.

La actividad del descenso de C en la planta depende de la oferta de recursos existente en el suelo (agua y nutrientes), de la temperatura y del estado de desarrollo de la planta, que, a su vez, está determinado por los dos factores ya citados y por muchos más (p. ej., fotoperíodo). Innumerables obras sobre el tema muestran que, ante todas las influencias ambientales naturales -exceptuando a la luz-, la actividad descendente reacciona con más sensibilidad (más pronto) que la fotosíntesis foliar. Los procesos de crecimiento (división, dilatación, diferenciación celular) reaccionan, mucho antes de que la fotosíntesis se vea afectada de manera apreciable, ante la deshidratación, la carencia de nutrientes y las bajas temperaturas. Por lo demás, no resulta exagerado constatar que, en la mayoría de los casos y exceptuando de nuevo la limitación de la luz (y naturalmente situaciones posteriores a la pérdida de hojas), el crecimiento, o sea la demanda de asimilados, controla la fotosíntesis y no a la inversa (que la oferta de asimilados al crecimiento). Es sorprendente la de tiempo que esto se sabe y la poca aceptación que ha encontrado en las ciencias biológicas en general. En I864, G. Kraus publicó en la revista Flora los resultados de un experimento clásico llevado a cabo por Julius Sachs en Würzburg. Entonces se calculaba la actividad fotosintética de las hojas observando también la intensidad de formación de vesículas de gas de tallos sumergidos. En el círculo de Sachs ya se sabía que la tasa de fotosíntesis escapa temporalmente de la demanda de asimilados y de la velocidad a la que éstos se exportan y lleva a una formación creciente de almidón de asimilación, que podía comprobarse con yoduro de potasio. Kraus se hizo la pregunta muy moderna sobre cuál de los dos procesos resulta más afectado por las bajas temperaturas: la fotosíntesis (formación de vesículas de gas) o la utilización de los asimilados (acumulación de almidón). Los cubitos de hielo que arrojó en su bañera le dieron la respuesta: en el agua fría de la bañera, la formación de vesículas apenas si se reducía, la cantidad de almidón aumentó ante controles que mantenían el calor. A pesar de todas las objeciones legítimas que se le puedan hacer a este experimento desde el punto de vista actual, el razonamiento y la observación muestran a la perfección el dilema: ¿limitación del descenso o de la fuente de absorción de C? Los nuevos resultados para plantas de regiones moderadamente frías se acomodan a esta imagen: a 0 "C la fotosíntesis foliar alcanza aproximadamente una cuarta parte de su productividad máxima y. hacia los - ó °C, llega a un estado de reposo (fig. 13-30B); sin embargo, el crecimiento, o sea la actividad descendente, se regula por encima de los 0 °C exactamente y se enlentece mucho por debajo de los 5 "C. Por eso se acumulan en las plantas de regiones frías hidratos de carbono no unidos estructuralmente (almidón, fructano) y a largo plazo lípidos también. Lo mismo se aplica a la sequía estacional, ya que el crecimiento con carencia de agua es mucho más sensible que la fotosíntesis.

También la respiración reacciona muchas veces con más sensibilidad ante las influencias ambientales (es especial la temperatura) que la fotosíntesis, está acoplada en parte con la actividad descendente (respiración de crecimiento) y es muy difícil de determinar debido a su especificidad orgánica. Así, es prácticamente imposible medir en condiciones reales la respiración de las raíces, por donde se produce generalmente la mayor pérdida de C. La respiración se altera tan pronto como se separan las raíces finas de su microambiente y de los simbiontes. La importancia de los descensos y también el tipo de inversiones de asimilados son fundamentales no sólo para los estudios ecológicos. sino también para la agricultura. Además de la organización de los cultivos, el incremento del rendimiento en la cerealicultura se reduce en realidad a encauzar el flujo de asimilados hacia el producto deseado y no a un aumento en la actividad creciente de las

13.7 Crecimiento y economía del dióxido de carbono

hojas (fig. 13-32). Renombrados investigadores han demostrado reiteradamente que un mayor rendimiento del grano no va acompañado de un aumento de la fotosíntesis foliar.

Un simple cálculo de entradas durante un breve período de tiempo ayuda poco desde el punto de vista ecológico a comprender el crecimiento. Esto resulta más difícil todavía, cuando entra en juego, durante un largo período de tiempo, la duración funcional de los órganos y los tejidos (cuestiones sobre la amortización). Las entradas que una hoja «administra» resultan del balance procedente de la productividad de la absorción de C O , fotosintético menos los gastos de construcción una vez deducidos las retrotransferencias de sustancias antes de la muerte de la hoja. Hay un aspecto del gasto que descuida si el rendimiento es el resultado de la productividad o de la duración de ésta: ambos tienen la misma importancia. Aunque la proporción de la radiación y el contenido de proteína foliar por superficie foliar (contenido de nitrógeno) facilitan una previsión relativamente buena sobre la tasa de fotosíntesis máxima (fig. 13-20), ésta se mide con grandes gastos. En cambio, en las obras sobre el tema se encuentran muy escasos datos sobre la vida media de las hojas, aunque se podría determinar fácilmente con pocos gastos. El crecimiento determina cómo y de qué manera se invierten los asimilados de carbono. Una reinversión neta de asimilados en una nueva superficie foliar produce un interés compuesto (interés diario). Una inversión en tallos verdes puede ser de balance neutro, mientras que los órganos de reserva tienen un coste bajo y las raíces finas, alto (sobre todo los gastos de mantenimiento por la respi-

939

ración). Estas «diferencias» no son «independientes», hay subyacentes tres fuerzas motrices: el plano estructural, o sea el morfotipo heredado, el plano del desarrollo y, por tanto, el cambio de los momentos cruciales a lo largo de la vida, y los factores ambientales. Dentro de los límites condicionados por el desarrollo y el plano estructural, la oferta de recursos es la que dirige las corrientes de asimilados (fig. 13-33; v. 13.7.3); mucha l u z - pocas hojas; menos luz - muchas hojas: una elevada oferta de nitrógeno - masa foliar grande y radical pequeña, etc. En las plantas herbáceas, incluidas las gramíneas, las matas y las plántulas de árboles, algunas de estas determinantes del crecimiento se establecían con relativa facilidad con el peso y la secadora. Son por lo menos tan importantes como la ganancia de CO.de la superficie foliar. No se comprende por qué teniendo escasos medios de investigación (incluso en países que necesitan ponerse al día en la investigación) se han introducido aparatos de medición de intercambio de gases por ahora caros cuando una investigación de no menos valor sobre los demás parámetros de crecimiento podría llevarse a cabo con medios mucho más sencillos.

Las plantas pueden conseguir más o menos carbono a través de la proporción de carbono que invierta en las hojas y de esta manera dirige el rendimiento fotosintético de toda la planta sin tener que alterar necesariamente la productividad. A excepción de la luz, la temperatura y la oferta de agua y nutrientes son los factores más importantes que condicionan el crecimiento. Determinan cuánta fotosíntesis puede «producir» toda la planta o cuántos asimilados «se han de invertir». Ésta es la imagen de una puesta en circulación de asimilados controlada por la demanda, lo cual está en contra de lo que se ha supuesto has-

O

E

clases de trigo

8.

s
—
superficie foliar

cultivado

i

2

cu

complejo móvil

e o»

de C y N en cereal silvestre

i 15

la planta

°

i

20

25

30

tasa máxima de fotosíntesis (pinol m"' s"') longitud raices

Fig. 13-32: Tasa máxima de fotosíntesis A

de las hojas y rendimiento del cereal. Ejemplo clásico procedente de la agricultura que muestra que la productividad de la fotosíntesis por unidad de la superficie foliar no determina el rendimiento. En este ejemplo con diversas clases de trigo, la relación rendimiento-fotosíntesis es incluso negativa. Hojas de dos especies de cereales silvestres del género Aegilops no tienen en absoluto una A m u inferior a los tipos modernos de mayor productividad (cada medición es un valor promedio de varios individuos por tipo/especie). Factores que determinan el rendimiento son, entre otros, la morfología del culmo (tallo) y las espigas, la distribución de la sustancia seca en la planta (harvest Índex), la adaptación a la luz débil por parte de la hoja (que en la parte inferior del sistema siguen siendo productivas), la duración de las hojas y el ritmo de desarrollo interno de toda la planta (senescencia retrasada). Según L. Evans y R. Dunstone. u

Fig. 13-33: Modelo sencillo de la conexión existente entre la economía

del carbono y la del nitrógeno. Partiendo de la cuestión: limitación de C (fotoasimilados todavía no incorporados a estructuras, que pueden invertirse) o limitación de N (enlaces N disponibles), o sea, para una relación C/N de «sillares móviles», la inversión será encauzada más hacia las hojas o más hacia las raíces. Las flechas enteras simbolizan el flujo en masa y las de trazos, las influencias. - Según J. Grace.

940

13 Las plantas en su biotopo

árboles

arbustos

LMF = 2 - 5 %

perennes

bienales cultivadas

anuales

plantas acuáticas

10 - 4 0 %

40 - 65%

50 - 8 0 %

80 - 9 8 %

ta ahora, es decir, que la oferta, o sea la productividad de la biosíntesis, determina ella sola el crecimiento. Esto último únicamente pasa cuando los demás factores del crecimiento no son limitantes, y esto sólo se produce en condiciones especiales dentro de la agricultura intensiva o con una sombra profunda, donde la absorción de CO, puede convertirse en el único componente determinante. Es característico que muchas plantas semperv¡rentes acumulen reservas (crecimiento almacenado; ing. stored growlh) durante los períodos de sequía a pesar de que la absorción de C O ; se haya reducido y que generalmente no pasen «hambre» en ese momento. Cuando llegan las lluvias, esas reservas se movilizan para la brotación. A pesar de la superior productividad fotosintética de las plantas C 4 frente a las C,, su rendimiento agrícola con una elevada humedad nunca es más alio. Gozan de ventaja sobre todo en épocas de sequía porque consumen poco agua. Mediante crecimiento compensatorio de las raíces, la carencia de agua y nutrientes puede reducirse temporalmente, pero, a nivel del ecosistema, se presentan límites naturales. Como muestran unos nuevos trabajos de investigación con aire enriquecido con C O „ la estimulación de la fotosíntesis aumentando el CO, produce sólo un aumento muy escaso de crecimiento, a menos que. en estos experimentos, no se haya compensado la limitación del crecimiento con otros recursos (v. 13.7.6).

13.7.3 Análisis funcional del crecimiento El análisis funcional del crecimiento parte de unos parámetros fundamentales que principalmente están relacionados con la manera como los asimilados se distribuyen y se establecen en los diferentes órganos. El medio ambiente puede influir de tal manera sobre este proceso de distribución que los asimilados acaben inviniéndose en las zonas donde reina la carencia: en caso de sequía, en las raíces y en las hojas si falta luz, etc. Además, la masa seca del órgano en % describe la masa total de la planta (fig. 13-34). En general, se ha impuesto aquí la terminología inglesa: • • •

L M F . leaf mass fraction SMF, stem mass fraction RMF, root mass fraction

(fracción de la masa foliar). (fracción de la masa caulinar), (fracción de la masa radical).

Del mismo modo pueden describirse como fracciones de biomasa los órganos reproductores, los de reserva, etc. A l principio hubo abundantes alusiones referentes a que estos modelos de distribución de la biomasa no siempre correspondían al «equilibrio funcional» descri-

Fig. 13-34: Distribución de la biomasa y estra-

tegias vitales de las plantas. Partes muy diferentes de la biomasa total de una planta se encuentran en los ó r g a n o s fotosintéticos. Aquí se muestra la fracción de la masa foliar (ing. leaf mass fraction, LMF), es decir, la porción de biomasa foliar de la biomasa total (% de masa seca de la superficie examinada) de plantas adultas de morfotipo o estrategia diferentes. - Según Ch. Kórner.

to por primera vez por R. Brouwer y que la asignación de sustancia seca reaccionaba ante el medio de una manera muy dependiente de sus factores. Por regla general, a los modelos de inversión ajustados se le añaden alteraciones fisiológicas y morfológicas (p. ej., regulación de la dotación de nitrógeno y de la productividad fotosintética de las hojas, la protección de la cutícula y el tamaño de la hoja).

A l nivel de las hojas y las raíces interesan los «gastos» de la biomasa para la creación de una unidad funcional. Como la función de las hojas es sobre todo la absorción de luz, la función se circunscribe mejor a la superficie foliar. En la raíz, es la intensidad de la penetración en el suelo, o sea, los metros de raíces Finas que se forman con una unidad de biomasa. Es la superficie de la raíz que entra en contacto con el suelo, pero ciertamente su calidad (actividad) se ve alterada con la edad de dicha raíz. En lo que se refiere a la superficie radical no se sobrev al orarían las viejas raíces que ya no absorben (principalmente las axiales conductoras), ni se infravalorarían las raíces finas absorbentes y muy activas. Por lo tanto, con frecuencia se usa la longitud, como medida funcional. que es independiente del grosor. Los siguientes parámetros reciben el nombre de: •

S L A , specific leaf area (superficie o área foliar específica; m de superficie foliar por g de peso seco de la hoja, por motivos prácticos generalmente dm : g 1 o m ; kg" 1 ), y • SRL. specific root length (longitud específica de la raíz; m de longitud raíz por g de peso seco de ésta). En lugar de la SLA a menudo se utiliza el valor recíproco L M A (leaf mass per area; masa foliar por área o superficie). De la relación de proporción de masa y «gastos» del órgano específico se derivan dos importantes ecuaciones de análisis del crecimiento funcional: L A R = L M F • SLA (leaf urea ratio, toda la superficie foliar de la hoja referida a la biomasa total de la planta, m 2 g"1). RLR = R M F • SRL (root length radio, toda la longitud de la raíz por la masa total de la planta, m g"'). Numerosas investigaciones prueban mientras tanto que L A R es el determinante del crecimiento más importante (fig. 13-35) y L M F y SLA pueden representar las variables determinantes de L A R . L A R es ante todo una magnitud estadística y exigió una ponderación mediante la productividad de la superficie foliar en la fijación de C. Se denomina ULR (unit leaf rute) y se aplica al crecimiento en sustancia seca de toda

13.7 Crecimiento y economía del dióxido de carbono

cala en intervalos relativamente breves, p. ej., semanales) y. por lo tanto, sólo se aplica a plantas herbáceas o pequeñas. En los árboles. puede compararse con el L A I a modo de aproximación general el crecimiento del leño y la producción de hojarasca. Como al crecer, los efectos del «interés compuesto» desempeñan un papel muy importante y el trayecto temporal de las curvas de crecimiento raramente son lineales, no es correcto dividir el crecimiento anual de las plantas por la duración del período de crecimiento y denominar al resultado RGR. Una medida usual en la agricultura para la productividad de las plantas durante largos períodos (algunas semanas, meses) es un sinónimo aritmético a la ULR: la tasa

0.4

0.3

J

0.2

•

:4

•

-

en Sen 0.1

de asimilación neta (NAR. riel assirnilation rote), el crecimiento de la biomasa referido a la superficie foliar media durante un período de tiempo de observación generalmente más largo. Sin embargo, la referencia a una superficie foliar que se modifica continuamente es problemática a grandes intervalos.

QJ E S

-s

•1 o» sID

10

15

20

ULR (g m"' d"1)

0,4

RGR varía según la especie unos dos órdenes de magnitud. En los árboles, L M F y R M F son un poco problemáticas, ya que los valores sólo a través del revestimiento de la gran zona inactiva de duramen resultan demasiado pequeños. Una referencia a la porción leñosa conductora acerca L M F y R M F a los valores de las plantas herbáceas longevas. Debido al «interés» diario del crecimiento foliar. RGR puede alcanzar con mucha rapidez valores muy elevados. En las plantas herbáceas jóvenes, un 20 % del crecimiento por día no es raro. Muchos análisis muestran entre tanto que las plan-

j?

0.3

0.2

tas de crecimiento rápido y lento se distinguen principalmente

/•

0.1

o

10

20

30

en la inversión de biomasa por superficie foliar y por longitud de la raíz. A l contrario que las plantas de crecimiento lento, las de crecimiento rápido tienen una SLA (tabla 3-1 en 13.6.2) y una SRL grandes. Valores característicos de esta magnitud aparecen en la tabla 13-2.

40

LAR ( m ; kg' 1 )

Fig. 13-35: Control del crecimiento a través de la asimilación y la inver-

sión. La tasa de crecimiento relativo varía independientemente de la suma de la tasa de asimilación de C 0 ; de todas las hojas (URL, unit leaf raté), pero está en correlación con el índice foliar por biomasa total (LAR, teafarea ratio). La dependencia de LAR radica principalmente en el componente SLA (el índice foliar por masa seca foliar). - Datos de 51 especies herbáceas distintas en condiciones óptimas de crecimiento, reunidos por H. Poorter y A. van der Werf.

la planta por m" de superficie y día (g m d '). De aquí se deriva la tasa numérica relativa (RGR) de una planta RGR = ULR • L A R El cambio relativo de toda la masa foliar M de la planta por masa inicial y día resulta de: RGR =

941

1

dM

m

dt

(g g d , también en % d )

U L R representa una medida integral de la productividad de la asimilación de la hoja en relación con el crecimiento neto conseguido de la planta y constituye una asimilación de C más realista que una medida breve de la fotosíntesis foliar. La desventaja de U L R es que sólo se determina destructivamente (crecimiento a gran es-

La fig. 13-36 representa esquemáticamente la combinación de los principales determinantes de análisis funcionales de crecimiento y va desde una hoja aislada a la ganancia de carbono de un monocultivo. Si se experimentara este esquema de funcionamiento, se haría para incluir uno más complicado que incluyera las múltiples interacciones (en su mayoría desconocidas) con simbiontes, herbívoros, agentes patógenos y destructivos, y teniendo en cuenta a los desencadenantes de los procesos del desarrollo en las plantas (p. ej., floración). Una vez más, la complejidad crece cuando, a nivel de sistema, entran en juego los intercambios aéreos y subterráneos de las diferentes especies vegetales y niveles de edad. Así pues, el crecimiento de un sistema o población vegetal no es previsible (modelable) desde una base mecanicista que parte de una hoja. Faltan datos para numerosos parámetros. Estos parámetros tampoco son tangibles, ya que ellos mismos son variables que dependen de otras variables. La imagen, que a menudo se emplea, de un sistema mecánico de ruedas dentadas y correas de transmisión es erróneo, ya que, en el mundo real de la planta, «al correr el motor, las ruedas varían de tamaño y forma y también el número de dientes y las correas de transmisión se dilatan por el lado de la tracción», y, además, el programa de trabajo (desarrollo) se ve

Tabla 13-2: Cifras indicadoras* del análisis de crecimiento funcional. Tipo de vegetación

LMF

SMF

RMF

SLA

SRL

LAR

RGR

plantas herbáceas árboles estacionalmente verdes coniferas sempervirentes

0,25 0,02 0,04

0,45 0,85 0,83

0,30 0,13 0,13

25 12 3

50

6 0,24 0,12

015 0,02 0,02

—

—

* Valores indicativos generales de plantas silvestres ya muy desarrolladas, pero todavía no senescentes; en la fase de plántulas y en la juvenil temprana, al igual que en la senescente, los valores pueden desviarse ampliamente de estas cifras. LMF, SMF, RMF en g g 1 , LAR en nV kg ' y RGR en g g ' d referido a sustancia seca de toda la planta; SLA en nv kg ' y SRL en m g referido a una unidad de peso del tejido seco (hoja o raíz).

942

13 Las p l a n t a s en su b i o t o p o

Fig. 13-36: M o d e l o d e la c o n e x i ó n f u n c i o n a l d e la a s i g n a c i ó n y la asimilación d e C y N c o n la duración d e la h o j a . Sólo se t i e n e n en c u e n t a los g a s t o s i n t e r n o s del crecimiento d e la p l a n t a y la disponibilidad d e nutrientes, no, e n cambio, o t r a s influencias e x t e r n a s c o m o el clima y la h u m e d a d del suelo, así c o m o p r o c e s o s del desarrollo e int e r a c c i o n e s bióticas. - S e g ú n P. Reich. - A productividad d e la fotosíntesis, LAR proporción d e á r e a foliar, SLA á r e a foliar específica.

alterado continuamente. C a d a previsión acerca del crecimiento vegetal es de naturaleza estadística y se apoya en probabilidades, que se derivan también de observaciones estadísticas hechas en el pasado. En la fitogenética, esto es algo que se sabe desde hace tiempo. La complejidad expuesta aquí explica por qué no se puede esperar que, mediante la intervención genética en cualquier proceso parcial (p. e j . , en los p r o c e s o s q u e se p r o d u c e n en las membranas de los cloroplastos), se obtenga un resultado que permita pronosticar el crecimiento en condiciones de campo.

1 3 . 7 . 4 El i s ó t o p o e s t a b l e en la e c o l o g í a

13

C

Los nuevos métodos son a menudo puntos de partida para un avance científico. Ningún otro conocimiento de la ecología funcional, orientada a los procesos, ha tenido en la investigación, desde mediados de la década de 1970, una influencia mayor q u e los isótopos (estables y omnipresentes en la naturaleza) de elementos químicos tan importantes c o m o el hidrógeno, el nitrógeno, el oxígeno (v. 13.5.4, 13.6.4) y el carbono en las plantas; éstos pueden encontrarse en el medio ambiente en mayor o menor concentración. Estos propagan su huella o señal en la cadena alimentaria, lo cual han aprovechado la ecología vegetal y también la animal. El isótopo " C es el m á s importante. Representa aproximadamente un 1,1 % de todo el carbo-

no de las rocas, la atmósfera y los organismos; el 98,9 % corresponde al isótopo C. Aquí no se tratará del isótopo radiactivo M C, que se origina continuamente en cantidades mínimas en la parte superior de la atmósfera y cuya desintegración, que es relativamente rápida, se utiliza para determinar la edad de materia orgánica y que también se ha introducido c o m o marcador (ing. tracer) en la investigación analítica. Los c o m p u e s t o s q u e contienen un isótopo pesado tienen la propiedad de difundirse con un p o c o más de lentitud que los que tienen la variante más ligera del m i s m o elemento, y, en muchos casos, también se enlentece la velocidad de los procesos. Se habla de un fraccionamiento físico y q u í m i c o de isótopos estables. En el caso del c a r b o n o , a f e c t a p r i n c i p a l m e n t e a la t r a n s f o r m a c i ó n del " C O , . A q u í el fraccionamiento se produce de tal manera que el C O , con el isótopo pesado " C es discriminado dentro del tejido vegetal con respecto al C O , con el isótopo ' C, más ligero, es decir, se incorpora menos " C del q u e le corresponde por su contenido en la atmósfera (cuadro 13-1). La discriminación física, en realidad, la difusión a través de los poros estomáticos, es débil y da una concentración que es un 4,4 % inferior de " C bajo la epidermis. Este C O , empobrecido en " C está en condiciones de acoplarse con R u b P a través de la RubisCo, un proceso en el que el " C sufre una discriminación aún mayor, en torno a un 28 %o. Si el primer enlace se realiza con la PEF carboxilasa (plantas C 4 y C A M ) , no se produce ninguna discriminación adicional, ya que este enzima no discrimina al ''CO,. En este caso, la discriminación total se limita a la de los estomas

1 3 . 7 C r e c i m i e n t o y e c o n o m í a del d i ó x i d o d e c a r b o n o

943

Cuadro 13-1: Tras la pista d e la e c o n o m í a hidrica y del c a r b o n o con s"C El instrumento con el que se identifica las relaciones existentes de isótopos es el espectrómetro de masas, que se ha ido convirtiendo cada vez más en una herramienta habitual de la biología. El tamaño de la muestra es de unos pocos miligramos. Así deben resolverse diferencias del 0,1 % c e n la relación de los isótopos IJ C/ I2 C. En lugar de concentraciones absolutas, se examina generalmente la desviación relativa de la relación " C / , ; C en una muestra con una relación " C / , : C estándar. La sustancia internacional de referencia, a la que se refieren todas las relaciones l3 C/ l2 C, es la cal de belemnites de la formación PeeDee, cuyo valor 8'C es por definición de 0 %o. Con respecto a esta referencia se calcula el valor 8 n C de cualquier sustancia según la siguiente ecuación:

s

„c

=[

(

W

Cero

L

- 1 ] • 1000 (%c)

Cl3p A=

__ ,3

%o)

1 + 8 C,M u c u r a El alcance de la discriminación del ' C O , en el proceso de la fotosíntesis ofrece un panorama de parte de los pasos importantes de la absorción C 0 2 (difusión en los estomas y carboxilación). C o m o los asimilados incorporan la señal a lo largo del tiempo y las sustancias estructurales de las plantas se acumulan permanentemente, los valores de 8 , 3 C son un reflejo de las condiciones en las que se produce la asimilación durante el crecimiento de las plantas, hoy c o m o hace miles o millones de años. La relación entre intercambio de gases y discriminación del l3 C la formuló G. Farquhar y se ha comprobado muchas veces experimentalmente: A = a + (b - a) p/p a

Estándar

5 3c

'

El C O , atmosférico, a partir del cual se ha de entender el 8 n C de las plantas, tiene actualmente un valor de - 8 %c con respecto a la cal estándar de belemnites. Debido a la lenta combustión de los depósitos fósiles de carbono, este valor es siempre negativo. En el siglo xix, este valor era inferior a - 7 %c (reconstrucción a partir de la atmósfera congelada de hielo polar). En vez de indicar la relación de los isótopos con respecto a la cal de belemnites con un valor 8 n C negativo, se puede usar c o m o alternativa la discriminación de " C (valor positivo), A, con respecto a la atmósfera.

(4 %c). Pequeñas imprecisiones surgen en las plantas C, debido a q u e el C O , respirado internamente y procedente de un sustrato ya pobre en " C vuelve a ser fijado, lo cual puede tener importancia en especial cuando la apertura de los estomas es baja. A grandes rasgos, la discriminación total será siempre m a y o r (8 , 3 C muy negativo) cuando la discriminación es d o m i n a d a a través de la RubisCo (plantas C 3 con estomas muy abiertos) y siempre será menor (valor 8 " C m e n o s n e g a t i v o ) c u a n d o los e s t o m a s estén muy estrechados y la absorción de C 0 2 se encuentre muy restringida o exactamente en las plantas C 4 y C A M . C o m o el valor inicial del aire es - 8 %o, 8 " C teóricamente nunca sería superior a - 12 %o ( - 8 más - 4; plantas C 4 ) y nunca inferior a - 36 %c ( - 8 más - 28). De hecho, los valores en plantas C 3 bien abastecidas de agua están en un - 28,5 %c (generalmente - 25 %o hasta - 32 %6) y en las plantas C 4 , entre - 12 %o y - 14 %c. En las plantas C A M depende de si han t o m a d o por completo la vía metabólica C A M o si, con el tiempo h ú m e d o durante el día asimilan por la vía C 3 (en general, valores entre - 13 %c y - 20 %c). La utilidad ecológica de esta información es evidente. Sirviéndose del valor 8 " C se pueden distinguir, a partir de muestras diminutas de materia vegetal muerta (de plantas herbarios y fósiles), plantas C 3 y C 4 y, lo que aún es más interesante, averiguar si estas estructuras, en el caso de las plantas C,, surgieron ante la carencia de agua ( 5 " C poco negativo) o con abundante abastecimiento de agua (8' C muy negativo). En la grasa, los huesos o los dientes de los animales se puede reconocer si han estado pastando en prados con plantas C, y cuándo. Se puede comprobar si el humus del suelo procede de la descomposición de plantas C, o C 4 (una prueba de los cambios históricos en la vegetación). Con este método se ha llegado a saber, p. ej., que los caracoles fósiles del actual desierto del Neguev hace miles de años se alimentaban de

m«™

= 5 ' 3 C A i m _ + a + (b - a) p / p .

(a = 4,4 %c, fraccionamiento por difusión; b = 28 %c, fraccionamiento por carboxilación; p, y p t son la presión parcial interna y externa de C 0 2 de las hojas). C o m o p_ se conoce, se puede calcular con A el valor de p , con lo que, a partir de una diminuta muestra de tejido, se obtiene información sobre cómo obstaculizan los estomas el intercambio de gases mientras se forman asimilados. Una p, baja muestra que los estomas se han estrechado y que, por lo tanto, el abastecimiento de agua no es el adecuado.

plantas C 3 bien abastecidas de agua (clima húmedo), que, durante períodos de tiempo geológico, las plantas C 4 fueron siempre frecuentes cuando el contenido de C 0 2 de la atmósfera era bajo y que las hojas de las plantas de alta montaña presentan a nivel mundial una limitación de la carboxilación relativamente más baja que las especies de zonas bajas (8"C menos negativo, lo cual se extiende al humus del suelo; fig. 13-37). Asimismo, le debemos la primera

8 , 3 C <%,)

Fig. 13-37: La modificación del valor 8 " C d e las p l a n t a s (hojas) y el hum u s c o r r e s p o n d i e n t e a lo largo d e un perfil d e 3 0 0 0 m d e p r o f u n d i d a d en Nueva G u i n e a ( s o m b r e a d o : 9 5 % d e m a r g e n d e confianza). El suelo es port a d o r d e la m a r c a o señal d e los isótopos. Las p l a n t a s integran la discriminación d e s d e m e s e s a u n o s p o c o s a ñ o s y el suelo a l m a c e n a la información d u r a n t e siglos y milenios. Las p l a n t a s d e m o n t a ñ a discriminan al "C m e n o s q u e las p l a n t a s d e los valles. - Según diversos autores, d e Ch. Kórner.

944

13 Las p l a n t a s e n su b i o t o p o

prueba de la existencia de organismos fotosintéticos al análisis de isótopos realizado en un depósito de bacterios de miles de millones de años. C o m o se dispone también del C c o m o marcador (tracer) totalmente inocuo, se puede utilizar c o m o sustituto del C, que es radiactivo.

1 3 . 7 . 5 Biomasa, productividad, ciclo global del carbono 13.7.5.1 Provisión de biomasa La mayor parte del carbono ligado biológicamente se encuentra en la tierra y aprox. 1/5 se encuentra en la masa vegetal y aprox. 4/5 en la masa del suelo (fig. 13-43). La biomasa global procede en un 85 % aproximadamente de los árboles (fig. 13-38). De acuerdo con la definición de 12.5.1.4, «bio»masa no incluye la materia vegetal muerta. Sin embargo, una separación estricta entre bio y necromasa es imposible en la práctica con estadísticas globales semejantes. Lo que aquí se denomina biomasa (en consonancia con las obras sobre el terna) es en realidad fitomasa (es decir, incluida la necromasa). Si se piensa que los troncos de los árboles son el resultado evolutivo de la competencia por la luz y en parte también por una situación en el espacio (huida del fuego y los herbívoros), esto querría decir, traducido al lenguaje ordinario, que, sorprendentemente, una parte ampliamente dominante de la biomasa total se compone de «gastos publicitarios».

en los bosques tropicales y subtropicales. La suma del promedio de las provisiones de biomasa en los cultivos agrarios alcanza aprox 1,6 %; sólo el 0,2 % de la biomasa global se encuentra en los océanos. En los bosques, la mayor parte de la biomasa es aérea (aprox. 80 %), en las praderas, la mayor parte de la biomasa se encuentra bajo el suelo (> 60 %, en casos extremos hasta un 90 %). Un 6080 % de la biomasa total de las raíces se halla de ordinario en los 30 cm superiores del perfil del suelo, pero una pequeña parte de las raíces suele penetrar en el suelo unos cuantos metros, exceptuando la vegetación subpolar y los lugares encharcados (tabla 13-3). La provisión de sustancia vegetal muerta, en algunas praderas, puede llegar a ser el 50-90 % de todas la masa vegetal (hojas y bases foliares muertas). Lo m i s m o puede decirse de los árboles, cuando se considera «muerto» al duramen (aunque no lo presenten como tal las estadísticas), que ya no es fisiológicamente activo (frente a la albura, que es activa). La masa vegetal muerta del suelo, el mantillo, suele ser escasa en las praderas, pero en los bosques abarca 5 - 1 0 t ha (valor inferior para los bosques planifolios, superior para coniferas) siendo la producción anual de mantillo de unas 4-5 t ha , lo cual viene a ser casi igual que el crecimiento anual del leño.

Tan pronto c o m o la vegetación cubre todo el suelo, la biomasa varía sin que por ello el LAI se vea afectado de manera apreciable (v. 12.5.1.5). Un prado maduro de siega y un hayedo en buen estado tienen un LAI próximo a 6. Del m i s m o modo, son semejantes a nivel mundial las cantidades de clorofila de la vegetación cerrada por unidad de superficie terrestre (2-3 g m 2).

Aproximadamente la mitad de la población de un bosque (aprox. 42 % de la biomasa global) se encuentra todavía

Reserva d e C en la b i o m a s a

Los tamaños de las provisión no dicen nada acerca de sus transformaciones. Aunque sólo una parte muy pequeña de la biomasa de la Tierra está en el océano (fundamental-

Parte superficial ( % d e superficie terrestre)

Reserva d e C por superficie (kg m" 2 )

8

7 - 2 0

bosques templados

8

5 - 1 7

b o s q u e boreal

8

5 - 1 1

b o s q u e s estacionales tropicales/subtropicales

11

3 - 7

matorrales y p r a d e r a s

16

1 - 3

3

4 - 5

11

1 - 3

9

1 - 2

2

2 - 3

10 1

bosques húmedos tropicales/subtropicales

1

i

r

30 —\

1 6 9 Gt

b o s q u e s xerófilos tierra cultivada (y a s e n t a m i e n t o s ) tundra, m o n t a ñ a s [j] 13 p a n t a n o s , z o n a s costeras |

8

desiertos y s e m i d e s i e r t o s 1 6 aguas superficies cubiertas d e hielo total d e b o s q u e s

20

0,6 0 4 7 8 (85 %)

total d e la v e g e t a c i ó n fuera del b o s q u e

81 ( 1 5 % )

superficie terrestre total

559 Gt (=Pg)

12

0,05 - 0,6

2

0,2

10

0

3 8 %

62 %

151 millones de km

Fig. 13-38: D i s t r i b u c i ó n d e la r e s e r v a d e c a r b o n o f i j a d a e n la b i o m a s a d e la Tierra. Los d a t o s s o n relativos y se refieren a una reserva total e s t i m a d a e n 5 5 9 m i l e s d e m i l l o n e s t d e c a r b o n o (la b i o m a s a s e c a c o n t i e n e a p r o x . 4 6 - 5 0 % d e C). La reserva d e c a r b o n o d e la b i o m a s a p o r s u p e r f i c i e s o n v a l o r e s p r o m e d i o s c a l c u l a d o s . Si s e o b s e r v a s ó l o la v e g e t a c i ó n i n a l t e r a d a y m a d u r a , las r e s e r v a s s u p e r f i c i a l e s p u e d e n ser r e a l m e n t e m á s e l e v a d a s . - S e g ú n J. O l s o n et al.

13.7 C r e c i m i e n t o y e c o n o m í a del d i ó x i d o d e c a r b o n o

945

Tabla 13-3: M a s a d e raíces d e los g r a n d e s b i o m a s , total y por u n i d a d d e superficie, así c o m o p r o f u n d i d a d m á x i m a m e d i a y m á x i m a a b s o l u t a . Bioma

bosques tropicales h ú m e d o s bosques subtropicales estacionales bosques templados sempervirentes bosques t e m p l a d o s caducifolios bosques boreales de coniferas bosque abierto/matorrales praderas tropicales (sabanas) p r a d e r a s t e m p l a d a s ( e s t e p a s , prados, etc.) tundra/vegetación alpina desiertos cálidos tierra cultivada

Superficie (106 kmJ)

Masa terrestre (kg m 2 )

17 7,5 5 7 12 8,5 15 9 8 18 14

4,9 4,1 4.4 4,2 2,9 4,8 1,4 1.4 1.2 0,8 0,2

Parte hasta 30 cm de profundidad (%) (Gt) 83 31 22 29 35 41 21 14 10 6,6 2.1

69 70 52 65 83 67 57 83 93 53 70

Profundidad raíces máxima media absoluta (m) (m) 7,3 3,7 3.9 2.9 2.0 5,2 15,0 2,6 0,5 9,5 2.1

18 4,7 7.5 4.4 3,3 40 68 6,3 0,9 53 3,7

S e g ú n R. J a c k s o n , L. C a n a d e l l . La m a s a total d e raíces r e s u l t a n t e d e la Tierra a s c i e n d e , s e g ú n e s t a lista, a a p r o x . 2 9 5 Gt (= 10 5 1) d e s u s t a n c i a s e c a o a p r o x . 140 Gt d e c a r b o n o . C o m o a q u í , al h a b e r e l e g i d o e n e s p e c i a l d a t o s bibliográficos r e f e r i d o s a las raices, e s t á incluida la b i o m a s a d e raíces situada en el s u e l o a m á s p r o f u n d i d a d q u e en las t a b l a s clásicas d e b i o m a s a g e n e r a l d e la Tierra, la reserva d e b i o m a s a d e la Tierra se eleva en g e n e r a l e n t o r n o a la p a r t e q u e n o s u e l e incluirse por d e b a j o d e los 3 0 cm d e p r o f u n d i d a d (aprox. 8 5 Gt d e m a s a seca o a p r o x . 4 0 Gt C, c o n lo q u e la reserva d e C global subiría d e 5 6 0 a 6 0 0 Gt C; v. figs. 1 3 - 3 8 y 1 3 - 3 9 ) . Las d i f e r e n c i a s en la p a r t e superficial c o m p a r a d a c o n la fig. 1 3 - 3 8 p r o c e d e n d e u n a clasificación d i f e r e n t e d e t r a n s f o r m a c i o n e s v e g e t a l e s . * G e n e r a l m e n t e se o b s e r v a q u e la p r o f u n d i d a d m á x i m a m e d i a d e las raíces p a r a los á r b o l e s es d e 7 m, d e 5 p a r a los a r b u s t o s , d e 2,6 p a r a las p l a n t a s h e r b á c e a s (incluidas las g r a m í n e a s ) y d e 2 m p a r a las p l a n t a s cultivadas. Sin o t r o s d a t o s , se p u e d e deducir, en u n a p r i m e r a a p r o x i m a c i ó n , q u e e s t a s form a s biológicas llegan a la p r o f u n d i d a d c i t a d a ( e s c a s a en las r e g i o n e s frías y h ú m e d a s y t e n d i e n d o a m a y o r en las r e g i o n e s cálidas y secas) c o n los ápic e s radicales e x t e r n o s .

mente en el plancton), estos organismos transforman al año aproximadamente la m i s m a cantidad de C al año que la vegetación terrestre. Esta comparación muestra que distinguir entre «complejos» y f l u j o s o circulaciones (transformaciones) es esencial para c o m p r e n d e r la economía del C, sobre todo también de cara al problema de C O , que se tratará más adelante (v. 13.7.6).

13.7.5.2 Producción de biomasa Cuando las plantas crecen, la biomasa aumenta por unidad de superficie terrestre a lo largo del tiempo y se habla de producción de la biomasa o productividad (expresada c o m o tasa por unidad de tiempo). C o m o la producción de la biomasa vegetal se encuentra al principio de la cadena alimentaria, recibe el nombre de producción primaria. Se distingue entre p r o d u c c i ó n p r i m a r i a bruta, P P B

(BPP), o sea la cantidad de biomasa que ha sido sintetizada en c o n j u n t o por unidad de superficie terrestre, y la p r o d u c c i ó n p r i m a r i a neta, F P N ( N P P ) , q u e e s el resul-

tado de restar la constantes pérdidas respiratorias del ecosistema: NPP = B P P - I R Estos resultados, procedentes de la economía, se utilizan m u c h o en biología y son de naturaleza teórica; en la práctica apenas son concebibles, ya que la magnitud de las pérdidas, en especial las subterráneas y las debidas a la respiración no se conocen en general. Por lo tanto, los cálculos del PPN o N P P presentan muchos errores. C o m o valor indicativo general se puede suponer que aproximadamente la mitad del carbono absorbido a través de las plantas vuelve a ser cedido por ellas a lo largo de su vida en forma de CO,. La otra parte retorna mayoritariamente a la atmósfera a través de la descomposición microbiana. En una comparación global de bosques. J. Raich y K. Nadelhoffer demostraron que la producción

anual de mantillo (70-500 g m : a ) corresponde al desprendimiento de C O del suelo («respiración del suelo»), por lo que puede deducirse que la producción aérea y subterránea están determinadas por los mismos factores. La NPP. que es lo que se utiliza con más frecuencia, probablemente nunca se determinó con exactitud de acuerdo con la fórmula citada. Para eso se tenía que conocer la absorción de C fotosintético integral y todas las pérdidas respiratorias durante todos los períodos de observación. Esto se elude y el cambio de provisión de biomasa (AB) entre dos momentos se considera habitualmente una * ^ | compensación ( g m ' a ). El problema es que en el transcurso de los intervalos de observación mucha de la biomasa producida ha desaparecido. Las partes caulinares muertas (V ) pueden recogerse siempre y añadirse al final (naturalmente sin pérdidas de sustancias volátiles como, p. ej., el isopreno; Ex ); si ya es difícil reconstruir toda la biomasa producida que herbívoros y agentes patógenos «han consumido» (K t ), en los órganos subterráneos es prácticamente imposible determinar la constante pérdida y consumo de biomasa ( V , K ). En las praderas, más de las dos terceras partes corresponde a los órganos subterráneos y una gran parte son raíces finas de corta duración. Hay valoraciones según las cuales más del 5-10 % de los asimilados llegan a los órganos micorrízicos y allí se quedan temporalmente y de todos modos ya no son recuperables. La cantidad de exudados radicales de la rizosfera (azúcares, aminoácidos) se desconoce en gran parte y la mayoría de las veces también la pérdida por compuestos orgánicos disueltos (DOM, dissolved organic matter) en las aguas de infiltración (Ex u ). La PPN o NPP. basándose en los cambios de provisión de biomasa, AB, puede ser errónea hasta un 100 %, y la ecuación N P P = AB + V O + V II + K O + K II+ E x o + Ex u (V. la biomasa muerta, perdida: K. la biomasa consumida; Ex, lo exportado tanto aérea como subterráneamente) es prácticamente irresoluble. Sólo en caso de que todas estas medidas de pérdidas sean aproximadamente igual de grandes en todos los ecosistemas, serían comparables los datos N P P a partir de biomasa registrada (AB), lo cual es bastante improbable. Un problema adicional es la asignación de la biomasa durante el período de observación. Las nuevas estructuras subterráneas que se fomian de las reservas existentes en los órganos profundamente enterrados no se produjeron realmente durante el período de observación (crecimiento almace-

946

13 Las p l a n t a s en su b i o t o p o

nado; ing. stored growth): la biomasa sólo fue transferida desde abajo hacia arriba (con gastos metabólicos).

Debido a q u e se desconocen las medidas de las pérdidas, e s m á s c o r r e c t o el t é r m i n o c r e c i m i e n t o n e t o d e la fito-

masa en lugar de la N P P o PPN, o, c o m o en la agricultura, de rendimiento (ing. hai-vestable yield). Conociendo estas impresiciones se citan las cifras para la PPN o N P P sólo c o m o « N P P » . Aproximadamente el 46-50 % de la sustancia seca corresponde a u n i d a d e s de carbono. El contenido medio de energía (valor calorífico) de la biomasa de las plantas terrestres es de aprox. 18,1 kJ y de 19,3-20,6 kJ en el plancton oceánico. Si se compara el crecimiento de la biomasa, c o m o aprox i m a c i ó n f a c t i b l e , con la « p r o d u c t i v i d a d » real de las grandes biomas de la Tierra, el resultado dependerá de la escala de tiempo elegida. Si se relaciona el período improductivo del año en las zonas próximas a los polos (reposo invernal), es decir, si se relaciona el crecimiento de la biomasa durante un año, independientemente de la duración real del período reproductivo, la productividad desciende hacia los polos. Si se comparan sólo los períodos de crecimiento activo, la productividad en general es casi la m i s m a en toda la Tierra, siempre que haya suficiente agua. Éste es un resultado m u y sorprendente, y a menudo ignorado, que muestra de qué manera tan notable la adaptación fisiológica compensa globalmente las diferencias climáticas. Las diferencias latitudinales de producción

(exceptuando una gran cantidad de diferencias regionales y locales en las condiciones de crecimiento) son casi exclusivamente el resultado de la diferente duración de las estaciones y, por consiguiente, tienen poco que ver con el clima durante el período de crecimiento activo. Con respecto a un mes por término m e d i o de período de crecimiento (en lugar de un año), las plantas de alta montaña de las zonas templadas (Alpes) no producen menos biomasa que un bosque tropical h ú m e d o medio, la cual no es inferior a la de un hayedo centroeuropeo (fig. 13-39). En con-

período producción vegetativo primaria (mes) neta anual (kg m"')

producción primaria neta mensual (kg m"') pluvisilva tropical bosque templado caducifolio bosque boreal

pradera tropical

12 0,24

0,25

pradera templada vegetación alpina (zona templada sept.)

0,20

2,5 ( 1 , 8 - 3 , 0 )

5

1.2

(1,0-1,5)

5

1,1

(0,3-2,0)

10

2,5 ( 0 , 2 - 4 , 0 )

6

1,0 ( 0 , 2 - 1 , 5 )

2

0,4

(0,2

- 0,6)

Fig. 13-39: « P r o d u c c i ó n » d e b i o m a s a d e d i f e r e n t e s e c o s i s t e m a s . Valores m u y d i f e r e n t e s se o b t i e n e n si se refieren a un a ñ o (a la d e r e c h a , en n e grita se incluyen p e r í o d o s c o n r e p o s o en el c r e c i m i e n t o en z o n a s extratropicales) o a un m e s p r o m e d i o del p e r í o d o d e c r e c i m i e n t o (rayas d e la izquierda). Esto m u e s t r a q u e las d i f e r e n c i a s g l o b a l e s en la a c u m u l a c i ó n a n u a l d e b i o m a s a a p e n a s si se ven influidas por el clima d e t e m p e r a t u r a s d u r a n t e el p e r í o d o d e crecimiento. Los d a t o s d e p r o d u c c i ó n m e d i a p a r a b o s q u e s y p r a d e r a s n o se d i f e r e n c i a n . Las f r a n j a s d e d i s p e r s i ó n d a n u n a i m a g e n d e la g r a n variabilidad regional y local. - S e g ú n Ch. Kómer.

diciones de crecimiento especialmente prósperas, y también en la agricultura intensiva, la acumulación de biomasa por año puede alcanzar extremos claramente superiores a 5 kg m"2. Una dificultad en la extrapolación de las provisiones y el crecimiento de la biomasa es que los análisis, que son muy costosos, sólo han podido hacerse en pocos lugares de la Tierra. Se comprende que con frecuencia se hayan elegido poblaciones «bellas» y maduras para realizar estos trabajos. Por eso, la biomasa global pudo ser claramente inferior a los cálculos que se obtuvieron c u a n d o se l l e v ó a c a b o el P r o g r a m a B i o l ó g i c o Internacional (1968-1974). La provisión global de biomasa se estimó entonces en 840 Gt (miles de millones de toneladas) de carbono. Nuevos cálculos, que también tienen en consideración superficies con vegetación no ideal y calveros, dan 560-600 Gt C (a pesar de las pérdidas constantes del bosque en los trópicos de 1-2 Gt C al año, frente al crecimiento neto de los bosques templados, v. 13.7.6).

Los productores primarios, con su masa viviente y muerta, constituyen la base para la continua formación de materia a través de los consumidores y descomponedores, es decir, para la producción secundaria. En correspondencia con el curso de las cadenas alimentarias, la masa vegetal es siempre unas cien veces mayor que los productores secundarios. Dentro de los consumidores, los herbívoros constituyen siempre la masa principal, mientras que los carnívoros y los hipercarnívoros o parásitos e hiperparásitos, con una participación cada vez menor en la zoomasa, constituyen la punta de la pirámide alimentaria, con sus distintos niveles tróficos. La tabla 13-4 y la fig. 13-40 muestran con el ejemplo de un bosque centroeuropeo de roble y carpe la distribución de la biomasa y la magnitud de la producción. Puede reconocerse que la pirámide alimentaria o de alimentación corresponde a una pirámide de producción, pues la producción primaria neta, en este caso, como en otros ecosistemas, alcanza valores de diez (a cien) veces los de la producción secundaria. La fig. 13-40 muestra que los consumidores sólo tienen una pequeña participación en la producción secundaria, pues sólo un 2 % aproximadamente de la producción primaria es utilizado directamente en nuestro bosque de roble y carpe por los herbívoros (en otras biocenosis terrestres, poco más del 15 %; en promedio, un 7 % aproximadamente). En cambio, un 25 % aproximadamente de la producción primaria anual se acumula como materia orgánica muerta en f o r m a sólida (detritus: hojarasca, humus, etc.) o disuelta en el agua del suelo (p. ej., c o m o ácidos lignohúmicos). A este comportamiento cuantitativamente importante de este ecosistema corresponde la gran intervención y producción de los descomponedores sapróvoros y mineralizadores (v. 9.1.1, cuadro 11-4); su participación en la producción secundaria alcanza más del 95 %.

A pesar de las incertezas ya citadas q u e afectan a las bases de datos, las valoraciones de la «NPP» (= PPN) son m u y ilustrativas si se c o m p a r a n globalmente (fig. 13-41). A u n q u e los o c é a n o s sólo albergan el 0,2 % de la biomasa total, alcanzan con su superficie global (70 %) valores « N P P » a p r o x i m a d a m e n t e igual de elevados que toda la tierra firme. Sin e m b a r g o , esta productividad se concentra en las zonas y regiones ricas en nutrientes, es decir, cercanas a la costa, con afloraciones de agua fría (upwelling regions). Las regiones tropicales y subtropicales de los grandes o c é a n o s q u e están alejadas de la costa son desiertos de productividad (superficies blancas del m a p a ) . Es n o t a b l e q u e la p r o d u c t i v i d a d n a t u r a l m á x i m a del mar (zonas costeras especiales) y la tierra pueden ser igual de elevadas, es decir, 2000-3000 g m " a"1

13.7 Crecimiento y e c o n o m í a del d i ó x i d o d e c a r b o n o

947

Tabla 13-4: B i o m a s a s d e u n b o s q u e mixto m e d i o e u r o p e o d e c a r p e y robles. Organismos

Masa de sustancia seca (t ha"')

Plantas verdes hojas de plantas leñosas ramas troncos hierbas

275 4 30 240

Animales (no subterráneos) aves grandes mamíferos pequeños mamíferos insectos

> 0,004 (3-5 kg ha") 0,007

Organismos del suelo lombrices o t r o s a n i m a l e s del suelo flora e d á f i c a

aprox. 1 0,5 0,3 0,3

radiación solar 38 x 109 kJ ha"' a"' asimilación de CO, 1 % al año (2 % en el período vegetativo)

1

producto bruto

2 4 1 de sustancia seca ha"' a"'

0,0006

0,0025 ?

producto neto

S e g ú n d a t o s d e P. D u v i g n e a u d p r o c e d e n t e s d e H. Ellenberg (v. t a m b i é n fig. 1 3 - 4 0 ) .

(valor m á x i m o puntual de la «NPP» hasta 6 0 0 0 g m~2 en las zonas de transición entre la tierra y el mar, c o m o , p. e j „ los pantanos tropicales/subtropicales). En tierra Firme, la « N P P » media anual de la vegetación cerrada varía según la latitud geográfica y la oferta de agua entre 2 0 0 (zonas subpolares) y 2500 g m 2 (bosques tropicales húmedos; toda la biomasa secada en estufa). Los bosques de las z o n a s t e m p l a d a s alcanzan los 1 0 0 0 - 1 5 0 0 g m ' (v. también fig. 13-39). A p r o x i m a d a m e n t e el 25 % de la superficie terrestre (aprox. 33 millones de km 2 ) presentan una « N P P » anual de más de 5 0 0 g m : . En las plantas cultivadas, el límite superior p u d o alcanzar apenas los 7 0 0 0 g m " (cultivos intensivos irrigados de caña de azúcar). Los cultivos de algas (p. ej., Scenedesmus) pueden alcanzar hasta 10 0 0 0 g m \ pero su explotación es difícil a nivel práctico. La « N P P » global, según los cálculos más recientes, ascienden a unos 210-250 miles de millones de t anuales de b i o m a s a o 100-120 miles de millones de t de c a r b o n o (aprox. 46-50 % de la biomasa es C), o sea, sendos 5060 miles de millones de t C en los océanos y en la tierra mil millones de t = 1 Gt = 1 Pg = 10'' g). En la tierra, la mitad aproximadamente de la «NPP» le corresponde a los trópicos. La permanencia media del carbono es de 22 años en tierra y a p e n a s una s e m a n a en el o c é a n o (plancton < 5 m m ; relación entre gran superficie/volumen).

13.7.5.3 Producción neta del ecosistema y de la biosfera Un parámetro de la «producción» que está m u c h o menos cargado de imprecisiones que el N P P y que puede medirse con una mayor aproximación a la realidad es la prod u c c i ó n n e t a del e c o s i s t e m a , P N E ( N E P , net ecosystem

production). La N E P representa el balance neto de C de un ecosistema, o sea, la diferencia entre absorción y cesión de C , sin atender a las cuestiones de dónde y cuándo se ha incorporado periódicamente el carbono al ecosistema.

fitófagos ( < 0,02)

neraliza insectos y vertebrados, etc.

humus

flora edáfica ° | 2 l o m b r i c e s otros animales del suelo

¿carnívoros? (<0,002)

Fig. 13-40: Radiación solar a n u a l y p r o d u c c i ó n primaria y s e c u n d a r i a e n el e c o s i s t e m a d e un b o s q u e mixto d e c a r p e e n Europa central. Los p e s o s se e x p r e s a n en t o n e l a d a s d e m a t e r i a s e c a por h e c t á r e a (v. t a m b i é n la t a bla 1 3 - 4 ) . - S e g ú n d a t o s d e P. D u v i g n e a u d , p r o c e d e n t e s d e H. Ellenberg.

La N E P carece de sentido si se refiere a grandes períodos (un año por lo menos) y grandes superficies (> 1 ha). Las bases de datos son medidas del f l u j o de CÓ2 (input-ouiput) con métodos meteorológicos (torres d e medición a través d e secciones del paisaje planas y homogéneas). El llamado método de eddy co-variance mide con un a n e m ó m e t r o d e ultrasonidos tridimensional el flujo vertical bruto de porciones atmosféricas y las conecta con las concentraciones de C O , medidas sin retrasos con una analizador de gas infrarrojo open path con una resolución temporal muy elevada. U n a dificultad con la N E P determinado de esta manera es que tiene que obtener d i f e r e n c i a s netas m u y p e q u e ñ a s d e f l u j o s muy grandes. La prueba d e que N E P n o es cero requiere una precisión analítica muy grande. La elección de una población o sistema «bello» y h o m o g é n e o suele provocar una sobrevaloración del flujo neto a nivel del paisaje. La N E P no suele registrar las exportaciones de C que n o sean en forma de C O , .

Para el funcionamiento de un ecosistema no sólo es importante el flujo neto de sustancias y energía entre éste y el medio ambiente, sino también la distribución y la tasa del f l u j o dentro de dicho ecosistema. El flujo de energía

948

13 Las p l a n t a s en su b i o t o p o

sindatos

<50

50-

250-

500-

I000-

1500 -

2000-

250

500

1000

1500

2000

2500

>2500

<80

80-

120-

200-

120

200

400

>400

Fig. 13-41: Producción primaria n e t a d e la biosfera. D a t o s en g d e m a t e r i a s e c a por nr' y a ñ o p a r a los c o n t i n e n t e s y o c é a n o s . - Original d e H. Lieth e t al., s e g ú n f u e n t e s diversas; e n RIO MODEL 9 5 t a m b i é n e n h t t p : / / w w w . u s f . u n i - o s n a b r u e k . d e / - hlieth.

anual de una laguna fontinal subtropical (fig. 13-42) presenta una escasa fitomasa (pero numerosas generaciones de algas planctónicas) y muestra c ó m o se distribuye la energía de la producción primaria a lo largo de la cadena alimentaria a través del ecosistema.

ción (70 %), sólo queda para los consumidores y los descomponedores un 20 %.

En las biocenosis terrestres, especialmente en los bosques longevos, las transformaciones de sustancias y energía en relación con la biomasa son relativamente más lentas. En este lago fontinal se absorbe aproximadamente una cuarta parte de la energía solar irradiada, pero el fitoplancton, relativamente denso, en definitiva, sólo puede aprovechar, de la radiación solar, el 1,2 % para la producción bruta. Después de una pérdida relativamente elevada de respira-

mente 10-20 kg C ni"). De la reserva de carbono del ecosistema representan a m e n u d o no más del 10-20 % en los trópicos h ú m e d o s y con frecuencia un 60-70 % en los bosques boreales de coniferas y > 90 % en la tundra. Cuando, con una repoblación de crecimiento rápido, el humus del suelo se descompone al principio (drenaje, abonado, calcificación). la N E P puede ser negativa a pesar de lo muy positiva que es la «NPP». En los ecosistemas jóvenes, la

radiación

Cuanto más maduro es el ecosistema, más se acerca a cero la NEP. En estos balances de C desempeñan un papel muy i m p o r t a n t e las r e s e r v a s d e c a r b o n o del s u e l o ( g e n e r a l -

j

7 140 0 0 0 kJ-m" péidida de desprendimiento

materia o r g á n i c a

10 500 radat»!

i 722 000

PRODUCTORES PRIMARIOS

radiación absorbida 5 418 000

pérdida por calor

1634 600

Fig. 13-42: Flujo d e e n e r g í a a través d e u n ecos i s t e m a natural p l a n c t ó n i c o ( l a g u n a fontinal s u b tropical d e Silver Springs, Florida). Valores iniciales y finales e n kJ m~"' a"'. C o m p a r t i m e n t o s en los r e c t á n g u l o s : p r o d u c t o r e s primarios, c o n s u m i d o res ( f i t ó f a g o s = F.F., piscívoros d e primer y seg u n d o o r d e n PV.) y d e s c o m p o n e d o r e s (DC.). S e g ú n H.T. O d u m , d e W. Larcher.

1 3 . 7 C r e c i m i e n t o y e c o n o m í a del d i ó x i d o d e c a r b o n o

N E P suele ser positiva, es igual a cero en los maduros y negativa en los viejos y en estado de degradación. Sólo abarcando todos estos niveles del desarrollo dentro de un paisaje (un zona boscosa) se sabe si tiene lugar o no una fijación neta de C. Un bosque en fase de formación y también una explotación forestal hasta que lo talan tienen siempre una N E P positiva. El destino posterior del árbol lo determina el desarrollo a largo plazo de la NEP. Si hay concentración de madera muerta, humus bruto y humus después de un desastre, la generación siguiente de árboles crecerá y la N E P podrá ser positiva durante siglos. Si la madera aprov e c h a b l e se explota y se recicla f i n a l m e n t e (papel, residuos, combustible, descomposición), se calcula que la N E P se aproxima a cero. Las construcciones de madera, etc, constituyen complejos de C intermedios.

Esta consideración muestra ya que una apreciación objetiva del balance de C de un paisaje rompe el marco del ecosistema, por lo que. para una escala muy grande y largos períodos de tiempo, la N E P se sustituye por la N B P (o PNB), la producción neta de biomasa. La N E P incluye procesos a nivel del paisaje, c o m o incendios, vientos huracanados, desastres provocados por los insectos, tiene en cuenta todas las fases del desarrollo de la vegetación, incluidos las zonas vacías o calveros, y abarca también las consecuencias de todas las intervenciones humanas. En grandes partes del mundo, la N B P actualmente es negativa, es decir, los b i o m a s pierden C neto (roturaciones, explotación intensiva del suelo, expansión de las superficies de asentamiento e industriales), aunque existen en algunos lugares ecosistemas en expansión con N E P positiva. El próximo paso lleva a la biosfera en conjunto. Su balance de C está casi equilibrado, es decir, los ecosistemas de la Tierra absorben por término medio tanto C c o m o desprenden. La constante deforestación de los trópicos libera anualmente aproximadamente 1-2 miles de millones de toneladas (Gt) C en la atmósfera y actualmente descensos bióticos desconocidos absorben 1-2 Gt C. por lo que se supone que esto tiene que ver con un efecto del abonado del aumento de C O , en la atmósfera y con la ampliación de las tierras explotadas en partes de Norteamérica y

949

Europa (bosques secundarios, bosques infraexplotados). El que hoy se acumule más C en la atmósfera está en relación con la liberación en la atmósfera de reservas fósiles de C del orden de los 5-6 Gt provocada por el hombre; de esta cantidad, una parte se disuelve en el mar, de m o d o que en la atmósfera «sólo» quedan anualmente 3 Gt. Esto incrementa el c o m p l e j o de C atmosférico (en CO,) actual de aprox. 750 Gt C anualmente alrededor de un 0.4 % o casi 1 ppm de C O , (actualmente aprox. 370 ppm). Si continúa este tipo de desarrollo, hacia finales del s. xxi. se habrá duplicado el nivel de C O , global con respecto a la era preindustrial (v. 13.7.6). La fig. 13-43 presenta los complejos y flujos actuales (incluido los flujos antropógenos de C) en el ciclo global del C.

1 3 . 7 . 6 A s p e c t o s b i o l ó g i c o s del «problema del C0 2 » La vegetación se encuentra ante una situación totalmente nueva d e b i d o a q u e las fuentes fósiles de C que se formaron hace m á s de 100 millones de años durante muchos miles de millones de años, en el transcurso de unos 2 0 0 (a grandes rasgos, desde 1900 al 2100. cuando las reservas fácilmente accesibles se hayan agotado) están siendo b o m b e a d a s a la a t m ó s f e r a por el h o m b r e en forma de C O r L a biosfera está recibiendo una nueva dieta (a escala de tiempo geológico de casi una noche). C o m o el C O , es la base material de la fotosíntesis de la cual dep e n d e n ( e x c e p t u a n d o unas c u a n t a s e s p e c i e s bacterios quimioautótrofos) todas las f o r m a s de vida de la Tierra, el p r o b l e m a del C O , se ha convertido en un tema f u n d a mental de la botánica ecológica. La posibilidad de q u e la abundancia de C O , en la a t m ó s f e r a afecte al clima (el llam a d o efecto invernadero) y pueda influir indirectamente en las plantas no se aborda aquí, pero sí el efecto directo que esta abundancia tiene sobre las plantas y los ecosistemas.

Gt C de los complejos

atmósfera

Gt C a ' de flujo neto

(

+.2 absorción física

+ 1-2

carbono perdido

masa vegetal

humus del suelo

)

aguas oceánicas superficiales explotación ^ | d e la tierra 1500

aprox. 5 , 5

¡ sedimento orgánico ¡ en la zona costera

• ""500 < + 0,2

( 0 - 1 m) > 6 x 10

(1 - 2 m )

900

> 6500

!

de carbono fósil (carbón, pjptro >, qas;

7

profundidades marinas y rocas calcáreas

Fig. 1 3 - 4 3 : El ciclo global del c a r b o n o en u n m e d i o influido por el h o m b r e (rojo, f u e n t e s a n t r o p ó g e n a s d e C). El t a m a ñ o d e los r e c u a d r o s simbolizan el v o l u m e n d e las r e s e r v a s d e C. Sólo a p r o x i m a d a m e n t e el 4 0 % del c a r b o n o fósil localizado p e r m a n e c e a c t u a l m e n t e e n la a t m ó s f e ra, el r e s t o se disuelve en el o c é a n o y se fija en los e c o s i s t e m a s t e r r e s t r e s (1-2 Gt C d e c a r b o n o perdido, missing carbón). Esta c a n t i d a d es casi igual d e g r a n d e q u e el d e s p r e n d i m i e n t o a n u a l d e c a r b o n o por d e s p r e n d i m i e n t o . Los g r a n d e s c o m plejos d e las a g u a s p r o f u n d a s del o c é a n o y e n las rocas c a r b o n a t a d a s d e s e m p e ñ a n u n p a p e l imp o r t a n t e en la c o n c e n t r a c i ó n d e C 0 ; a t m o s f é r i c o si se t i e n e n en c u e n t a e s c a l a s c r o n o l ó g i c a s m u y g r a n d e s ( c o m p e n s a c i ó n c o n las a g u a s p r o f u n d a s > 2 0 0 a ñ o s , interacción significativa c o n la g e o química del b i c a r b o n a t o » 1 0 0 0 a ñ o s ) . - Seg ú n diversos a u t o r e s , d e Ch. Kórner.

950

13 Las p l a n t a s eri su b i o t o p o

Se ha supuesto que el nivel de C O , atmosférico a principios del Carbonífero era de 2000-3000 ppm, pero que entonces descendió rápidamente a valores situados entre 300 y 500 ppm, es decir, próximos a los actuales y es posible que inferiores especialmente durante el Pérmico. Es bastante seguro que, en el Cretácico, el nivel de CO, era tan bajo (en torno a las 300 ppm) que por ello se explica la primera expansión masiva de las plantas C 4 . El mecanismo de concentración de C O , de las plantas C, tiene ventajas sólo con un régimen muy bajo de C O , en comparación con las plantas C,. Por núcleos perforados de hielo de la Antártida está documentada la composición de la atmósfera de los últimos 0,4 millones de años (análisis de burbujas de aire congeladas). C o m o muestra la ftg. 1344, durante este período, la concentración de C O , osciló entre 180 y 290 ppm. Las máximas se produjeron en los períodos cálidos y las mínimas, en los momentos álgidos de la congelación. Desde el 1800. o sea, desde principios de que se empezara a utilizar el carbón para calentarse, la curva abandonó este ancho de banda y ascendió desde aproximadamente el 1900 con una rapidez tan grande que actualmente hay un 30 % de C O , en la atmósfera más que cuando se plantaron la mayoría de los árboles más viejos de los parques. Prácticamente todas las especies que hoy existen consiguieron llegar a las zonas libres de hielo en períodos con 180 ppm (de lo contrario se habrían extinguido; por última vez la concentración fue tan baja hace unos 20 000 años). Vivieron en torno al 1990 la duplicación de este valor (370 ppm el año 2000). Si no se produce un colapso económico, la concentración de C O , se duplicará de nuevo durante los próximos 100 años.

La base inicial de todas las consideraciones relativas a las consecuencias biológicas de un aumento del C O , es la c u r v a de d e p e n d e n c i a del C O , de la f o t o s í n t e s i s neta (v. 6.5.11.2; fig. 13-45). Muestra q u e las plantas C,, incluso con más concentración de CO, que la actual, pueden fotosintetizar más con más CO,. Por lo demás, estas curvas son tomas momentáneas que solamente prueban que, con una dotación momentánea de RubisCo y sin que los límites del descenso puedan ser activos, el proceso de carboxilación todavía no está saturado de CO,. C o m o se expone en 13.7.2 y en 13.7.3, hay un f o m e n t o del crecimiento dependiente de muchas circunstancias y sólo en los casos en los que no existen ninguna limitación del descenso, se p u e d e c o n t a r también con una e s t i m u l a c i ó n del crecimiento a largo plazo. El rendimiento que se obtiene en los invernaderos es de aproximadamente un 30 % por estación cuando a las plantas se les ha ofrecido un nivel de C O , de 600 o más ppm, lo cual ya se utilizaba antes de la segunda guerra mundial en los invernaderos holandeses y alemanes. Los trigales m e j o r abonados e irrigados de Arizona producían un 14 % más de grano cuando se cultivaban al aire libre con unas 600 ppm. Estas cifras deben interpretarse teniendo en cuenta que las cosechas de trigo aumentaron en torno a los 300-

250

200

hace miles d e años

150

500 % en los últimos 100 años gracias a la introducción de nuevos tipos y a mejoras en la organización.

Cuando hay otros recursos diferentes del C O , que limiten el crecimiento, lo cual casi siempre pasa en las proporciones naturales, existen tres posibles reacciones a largo plazo: •

reducción de la capacidad fotosintética (menos RubisC o y, por tanto, menos N por superficie foliar, o menos hojas y, por lo tanto, un LAR más pequeño, v. 13.7.3), • grandes expotaciones de C (p. ej., rápidas transformaciones de las raíces finas, exudación de las raíces, exportaciones de micorrizas, desprendimiento de isopren°),

! >

• aumento del crecimiento por dilución de nutrientes, en especial N, o sea, producción de biomasa con una relación C / N más grande. Las tres siguen por lo general vías paralelas. Por lo común tiene lugar un retroceso de la capacidad fotosintética, pero raras veces es completo de manera que, con un aumento de C O , por unidad de superficie foliar, casi siempre se absorbe más C (fig. 13-45). Numerosos experimentos demuestran que sube la exportación de C cuando el CO, ha aumentado. Se observó que un aumento de la demanda de hidratos de carbono disueltos en la rizosfera lleva a una fijación mayor de nitrógeno a través de los microbios del suelo, lo cual puede provocar síntomas de carencia de N. Un aumento de la relación C/N se ha observado casi siempre, sobre todo en las hojas. La mayoría de las veces aumenta todo el contenido en hidratos de carbono no fijados estructuralmente, es decir, no estructurales (p. ej., almidón, azúcar; ing. non structural carbohydrates). Al descender el contenido de proteína (N) y al subir en contenido de N S C (C), cambia la calidad de los nutrientes de los herbívoros, lo cual influye en el crecimiento y la reproducción de éstos. En la vegetación natural (casi sin excepción datos de praderas), el crecimiento de la biomasa suele ser muy bajo a largo plazo (< 15 % en una duplicación simulada de la concentración de CO,) o incluso ser igual a cero. Se carece de datos sobre los bosques naturales (85 % de la reserva global de biomasa), pero la reacción de las encinas junto a f u e n t e s naturales de C O , en la Toscana o f r e c e las primeras referencias a una posible reacción: la estimulación en la primera fase de la juventud con una oferta abundante de luz y nutrientes, al aumentar la edad produce re•

Fig. 13-44: La c o n c e n t r a c i ó n d e C 0 ; en la a t m ó s f e r a d u r a n t e los últimos 4 millones d e a ñ o s a partir d e los análisis d e b u r b u j a s d e aire en el e s c u d o h e l a d o a n t á r t i c o (perforación d e Vostok). - S e g ú n J. Petit e t al.

13.7 C r e c i m i e n t o y e c o n o m í a del d i ó x i d o d e c a r b o n o

951

1.5

Ouercus ilex

o -8

1.0

2

£

a, 0.5

«3 tu

-0.5

r 2 = 0.46

-1.0

Fig. 13-45: El a j u s t e d e la d e p e n d e n c i a d e C 0 2 f o t o s i n t é t i c o a n t e la d u r a d e r a influencia d e u n a u m e n t o d e C O ¿ d o w n ' r e g u l a t i o n ; curva d e p u n tos) e s t á s o m e t i d o a las c o n d i c i o n e s d e c r e c i m i e n t o (actividad d e s c e n d e n t e ) y a la e d a d d e la p l a n t a . El p u n t o NA m a r c a el a u m e n t o d e la f o t o s í n t e s i s n e t a con un i n c r e m e n t o d e 6 0 0 p p m sin u n a j u s t e s e m e j a n te. D la p r o d u c c i ó n n e t a r e s t a n t e d e s p u é s del a j u s t e .

acciones más pequeñas hasta q u e el efecto acaba siendo nulo (fig. 13-46). Esto sugeriría un recorrido más rápido del ciclo vital. Una reserva mayor de biomasa por unidad de superficie terrestre no está vinculada necesariamente a esto. La gran cantidad de experimentos de CO., con plántulas de árboles sólo aportan información sobre la fase de selección. La mayoría de las especies reaccionan de manera positiva, pero m u y diferente según la especie, y estas diferencias dependen de la oferta simultánea de luz y nutrientes, por lo que en general es imposible hacer afirmaciones válidas. En todas las reacciones de las plantas ante el C 0 2 se ha constatado que distintas especies reaccionan de manera muy diferente. Aisladamente se ha llegado a observar incluso q u e distintos g e n o t i p o s de una e s p e c i e no reaccionan de la m i s m a m a n e r a . Esto q u i e r e decir q u e el problema de C O , debe clasificarse en todo caso c o m o un problema de biodiversidad de una especie concreta. La oferta de C O , influye en la competencia interespecífica. Puede suponerse que esto influye a nivel mundial en el entramado de las especies. A d e m á s del efecto directo del C O , sobre la fotosíntesis y la subsiguiente utilización de los asimilados, existe también un efecto indirecto de C O , sobre la economía hídrica. Los estomas suelen reaccionar ante las concentraciones elevadas de C O , reduciendo la abertura (v. 8.3.2.5). La reacción depende de la humedad del aire y del suelo, no es igual de intensa en todas las especies y, en las especies arbóreas, es más marcada en la fase de plántula que en los i n d i v i d u o s a d u l t o s . En una p r a d e r a , e s t a r e a c c i ó n de los estomas produce una disminución más lenta de la humedad del suelo en períodos más pobres en precipitaciones, lo cual es responsable de un aumento de la acumulación de biomasa. L a mayor parte de lo que se ha registrado sobre el efecto de C O , en la vegetación casi natural, podría atribuirse a este efecto indirecto. Durante los años secos, el efecto es, en correspondencia, m á s fuerte que en los años h ú m e d o s (fig. 13-47). Un requisito para q u e este efecto de ahorro de agua sea realidad en un m u n d o más rico en C 0 2 es que las condiciones para la evaporación no se diferencien de las actuales.

y = 0.791 - 0,024 x

10

P < 0,001 15

20

25

30

35

40

edad del árbol (años)

Fig. 13-46: El e f e c t o del a u m e n t o d e C 0 2 s o b r e el crecimiento a largo p l a z o d e los á r b o l e s e n un e n t o r n o d e f u e n t e s d e C 0 ; g e o l ó g i c a s en la T o s c a n a ( R a p o l a n o ) . El e j e m p l o d e e s t e análisis d e los anillos a n u a l e s d e e n c i n a s (Quercus ilex) m u e s t r a q u e , en su f a s e juvenil, los á r b o l e s crecen c l a r a m e n t e c o n m a y o r rapidez cerca d e las f u e n t e s d e c a r b o n o en c o m p a r a c i ó n c o n o t r o s á r b o l e s d e control m á s a l e j a d o s (la fig. p r e s e n t a la diferencia d e c r e c i m i e n t o d e los á r b o l e s a l e j a d o s d e las f u e n t e s ) . A partir a p r o x i m a d a m e n t e d e los 3 0 a ñ o s d e e d a d d e s a p a r e c e la s e ñ a l (el cociente « t r a t a m i e n t o » / c o n t r o l se vuelve nulo; línea roja regresiva). Las rayas d e d i s p e r s i ó n m u e s t r a n la variabilidad p r o m e d i o d e 10 á r b o l e s . Med i a n t e el análisis d e " C d e la m a d e r a d e los anillos a n u a l e s se g a r a n t i z a q u e los á r b o l e s e x p u e s t o s d e h e c h o s i e m p r e p r e s e n t a b a n u n a c o n c e n t r a ción d e CO. a p r o x i m a d a m e n t e el d o b l e d e la d e los á r b o l e s d e control (el C 0 ; g e o l ó g i c o e s t á libre d e " C y, al e s t a r m e z c l a d o c o n el aire normal, se p u e d e reconstruir la c o n c e n t r a c i ó n m e d i a d e C 0 ; q u e e x p e r i m e n t a r o n los á r b o l e s ) . - S e g ú n S. H á t t e n s c h w i l e r e t al.

La producción antropógena de CO,, con las casi 6 Gt C a'' actuales, es tan grande (y sigue subiendo), que la vegetación seguramente no va a absorber este aumento de la oferta a lo largo del próximo siglo o más años. Es mucho más probable que la explotación de la tierra aporte más carbono a la atmósfera. Ya en la actualidad, todavía en la rápida subida de la función de dependencia del CO, en la fotosíntesis, se han absorbido cantidades netas máximas de 2 Gt, en torno a un 30 % más de CO,, con respecto a la era preindustrial (incluso cuando este descenso de C terrestre al que se ha llegado - v . antes y fig. 13-43- se atribuye exclusivamente a un efecto de abonos con C O , - l o cual se supone que es una sobrevaloración-), una parte sorprendentemente pequeña de la producción primaria mundial de aprox. 60 Gt C a"1. Debido al enlace estoquiométrico de N y P y otras limitaciones, el efecto relativo será cada vez menor al ir subiendo la concentración de CO,. Una bio-organización para fortalecer la absorción de C a través de las plantas tiene sentido y es ecológicamente útil, pero no hay que hacerse ilusiones en lo que se refiere a las cantidades absolutas en relación a las emisiones de C. Sólo una expansión sustancial de las superficies boscosas podrían incorporar más C a la biomasa a largo plazo. Sin embargo, por ahora, los bosques se están reduciendo masivamente. La reforestación de superficies roturadas sustituye a la pérdida anterior, pero no constituye un crecimiento neto, sino un restablecimiento del estado de antes con un retraso de 100-200 años. Los bosques viejos contienen realmente más C que los jóvenes, por lo que la sus-

952

13 Las p l a n t a s e n su b i o t o p o

1000

•

3 6 0 ppm CO,

•

600 ppm CO,

Fig. 13-47: El e f e c t o del a u m e n t o d e CO, en u n a sección d e u n a p r a d e r a d e g r a m í n e a s altas. Sólo los a ñ o s secos, el a u m e n t o d e CO, e s t i m u l a la a c u m u l a c i ó n d e b i o m a s a , u n r e s u l t a d o del e f e c t o del C O , s o b r e los e s t o m a s , la t r a n s p i r a c i ó n y, por t a n t o , la h u m e d a d del s u e l o ( 6 0 0 en lugar d e 3 6 0 p p m en g r a n d e s c á m a r a s open top). - S e g ú n C. O w e n s b y y c o l a b o r a d o r e s .

pradera de Kansas

750

T

E

-S 1

500

ro E

o

250

1989

1990

1991

1992

1993

1994

1995

seco

normal

seco

muy húmedo

muy húmedo

seco

normal

titución de las viejas poblaciones por otras más j ó v e n e s representan siempre (!) una pérdida de C. Se ha recordado que, para el balance de C a largo plazo, no es la transformación, sino el tamaño del c o m p l e j o lo decisivo (el tiempo de permanencia del C en el paisaje). Las plantaciones leñosas de crecimiento rápido, por lo tanto, no contribuyen a la descarga de la deuda de C en un territorio, pero constituyen una valiosa f u e n t e de recursos r e n o v a b l e s (sustitución de fuentes de C fósiles). Para aclarar las órdenes de magnitud del potencial de sustitución, la fig. 13-48 muestra cuánto C fósil podría ser sustituido teóricamente por el C de la biomasa si toda la producción anual de madera de Alemania, Austria o Suiza fuera sustituida (dando por supuesto que no se le da ningún otro uso a la madera y que es factible la explotación del material sustituido). Las cifras remarcan que ni así, mediante plantaciones de biomasa especiales, se puede resolver el problema ni reducirlo a una dimensión q u e sobrepase un poco el porcentaje. Esto no quiere decir que la explotación de la biomasa en lugar del C fósil no deba de ser aceptada ni que tenga sus ventajas tanto para la ecología c o m o para la economía nacional. Sin embargo, ningún efecto de la biomasa llega a alcanzar ni tan sólo el potencial de reducción de incluso la pequeña cuota económica (de < 5 %) de c o n s u m o de

combustible, pudiendo los ahorros técnicamente posibles, junto con los que resulten del comportamiento humano, sobrepasar el 50 % sin menoscabo apreciable de la calidad de vida. Así pues, los órdenes de magnitud no hay que ignorarlos cuando a las plantas se le hace entrar en juego para resolver los problemas.

13.8 Intercambios bióticos Las biocenosis de la Tierra no sólo están configuradas por las c a d e n a s a l i m e n t a r i a s f u n d a m e n t a l e s i n t e g r a d a s por productores, consumidores y descomponedores, sino también por otros muchos aspectos de la vida en común y de la competencia. Las interacciones bióticas - p o r lo común denominadas interferencias- pueden darse entre individuos de una m i s m a población (especie) o entre individuos de especies distintas. Entre las especies ecológicamente autónomas a menudo son muy débiles, pero a menudo pueden llegar hasta la dependencia absoluta (p. ej.. en la simbiosis y el parasitismo). Para la biología y la genéti-

283 desprendimiento anua! de carbono fósil en forma de CO cosecha anual de madera (unidades de C)

CO

•

1 0 1 C ha

a

de la producción de biomasa

en un 10 % de la superficie agrícola

0

1

15

QJ

"O

4.2%

10

10% 3.2% »

Alemania

Austria

Suiza

Fig. 13-48: El p o t e n c i a l d e sustitución del C fósil a través d e las f u e n t e s biológicas. Frente al d e s p r e n d i m i e n t o a n u a l d e C fósil e s t á el c o n t e n i d o d e C d e la tala total d e á r b o l e s d e la silvicultura nacional o, a l t e r n a t i v a m e n t e , las c a n t i d a d e s d e C p r o c e d e n t e d e las p l a n t a c i o n e s d e b i o m a s a (p. ej., e n u n 1 0 % d e la superficie agrícola actual). - S e g ú n Ch. Kórner.

13.8 intercambios bióticos

ca de las poblaciones tienen una importancia fundamental. A continuación se han resumido algunas de las interacciones bióticas más importantes; un criterio decisivo es la influencia positiva (+), negativa ( - ) o nula (0) sobre la tasa de multiplicación que ejercen entre sí los dos participantes (A y B): A> B

B>A

+ + +

0

+

0 0

denominación competencia parasitismo, fítofagia cooperación, simbiosis comensalismo neutralismo

Las interacciones bióticas e n t r e p l a n t a s a u t ó t r o f a s van de la competencia a la cooperación; en ello intervienen la ocupación del espacio y la lucha por la luz o los nutrientes y el agua del suelo, así c o m o las modificaciones del microclima (v. 13.1.3) o la producción de sustancias químicas activas (alelopatía, v. 9.5). Algunas de estas c o m plejas relaciones se aprecian mediante e x p e r i m e n t o s de cultivo de dos o pocas especies (fig. 13-49), otras son tan d e p e n d i e n t e s de otras influencias a m b i e n t a l e s que sólo pueden delimitarse a grandes rasgos o b s e r v a n d o ( m o d e l o e s p a c i o - t e m p o r a l ) o i n t e r v i n i e n d o d i r e c t a m e n t e en el campo. Mientras Spirodela (Lemna)polyrrhiza se multiplica sola más que Lemna gibba, esta última elimina a Spirodela en un cultivo mixto denso a consecuencia de la competencia por la luz (fig. 13-49). Hasta qué punto es importante la competencia entre las raíces con respecto a la absorción de nutrientes, lo muestran experimentos en los que se abonan plántulas de abeto rojo en el bosque de abedules con compuestos de fósforo marcados. C u a n d o se cortan los abedules, los abetos rojos pueden absorber de 5 a 9 veces más fósforo que antes. Estos experimentos de zanjado de raíces (ing. root trenching) realizados en los trópicos documentan la gran competencia existente entre las plántulas y los adultos. Al cultivar las especies más importantes del prado de Lolium perenne, resulta que Trifolium pratense, de mayor tamaño, alcanza una producción mayor que T. repens, que e s más bajo. Todas las

5. polyrrhiza (sola)

^ L. gibba (sola) ^

'

gibba con 5. polyrrhiza

5. polyrrhiza con L. gibba

953

especies juntas producen el doble durante el año si se elimina Lolium perenne, que «estorba», y llegan a producir hasta tres veces más, como T. pratense solo. Resulta apreciable. pues, la cooperación o comensalismo: la fijación de nitrógeno atmosférico por las tuberosidades radicales bacterianas de los tréboles es evidentemente favorable para las demás especies. La mata en espaldera Loiseleuria (fig. 12-9E) se asocia a m e n u d o en los lugares ventosos ártico-alpinos con liqúenes dendroides (Cetraria. etc.) a los cuales da una buena base de fijación; éstos, a su vez, frenan el viento con sus talos, q u e recubren el tapiz de hojas, lo cual le reporta ventajas microclimáticas al arbusto.

Las plántulas e individuos j ó v e n e s están m á s expuestas al peligro de la competencia que las plantas viejas bien establecidas. En el alerce y el pino albar, m u c h a s de las semillas que germinan sobreviven sobre suelos brutos o en lugares desnudos y casi ninguna lo hace en un estrato de hierbas altas, m u s g o s o matas, c o m o los que se forman debajo de los árboles viejos. En este último lugar, la oferta de luz es insuficiente y la humedad del aire es m á s elevada, la lignificación de las plántulas es m e n o r y, por eso, el peligro de ataque por hongos es m u c h o m á s elevado. Lo m i s m o que otras m u c h a s plantas leñosas pioneras, el alerce y el pino albar se oponen a su propia regeneración y favorecen la sucesión de otros vegetales leñosos. En la i n h i b i c i ó n a l e l o p á t i c a (v. 9 . 5 ) del c r e c i m i e n t o de los individuos de otras especies (y a veces también de la m i s m a especie) son importantes algunos productos del metabolismo. E j e m p l o s de ello se encuentran, p. ej.. en las algas Chlorella y Nitzschia, en lamiáceas ricas en terpenoides (p. ej., zonas de inhibición alrededor de algunas especies de Salvia en California) y en mirtáceas (repoblaciones de Eucalyptus casi carentes de sotobosque). También son claramente hostiles al sotobosque las poblaciones de Robinia, Juglans y de m u c h a s coniferas.

Entre las relaciones que se dan entre plantas y heterótrofos, puede mencionarse la alelopatía de los hongos y actinomicetes productores de antibióticos con respecto a los bacterios y la acción protectora frente a los herbívoros de los hongos endófitos del tejido foliar, hecho demostrado por K. Clay y colaboradores. Son importantes las interacciones entre las plantas autótrofas y los simbiontes fúngicos en los liqúenes (v. 9.2.4; adición 2 a los Eumycota) y en las micorrizas (v. 9.2.3), c o m o c o m e n s a l e s (p. ej., los numerosos bacterios y hongos saprofitos que viven de los restos de las plantas primarias) o c o m o parásitos (muchos bacterios y hongos, algunas angiospermas; v. 9.1.1, cuadro 11 -4). Alteraciones i m p o r t a n t e s de la vegetación pueden producirse cuando enfermedades fúngicas eliminan en gran parte o del todo ciertas especies leñosas; en las últimas décadas se extendieron, p. ej., la que afectó al olmo europeo común (Ulmus minor; hongo: Ophiostoma ulmi, v. 11.2), y Castanea dentata, de la parte oriental de Norteamérica (inicialmente hasta el 60 % de las poblaciones de árboles; hongo: Endothia parasítica, introducido de China en 1904: v. Diaporthales). Es de esperar que se seleccionen biotipos resistentes de tales árboles y que reconquisten de nuevo el espacio perdido.

E s p e c i a l m e n t e v a r i a d a s y e c o l ó g i c a m e n t e importantes s o n las i n t e r a c c i o n e s b i ó t i c a s e n t r e p l a n t a s y a n i m a l e s . semanas

Fig. 13-49: Multiplicación d e d o s l e m n á c e a s q u e f l o t a n e n la superficie del a g u a (Spirodela polyrrhiza y Lemna gibba) e n u n cultivo a i s l a d o y en o t r o mixto c o n c o m p e t e n c i a . - S e g ú n I. Harper.

Hay que señalar en primer lugar aquí los animales fitófagos o herbívoros c o m o consumidores primarios. Insectos (p. ej., pulgones, coleópteros de las cortezas, geométridos) moluscos o m a m í f e r o s (pequeños roedores, conejos, rumiantes) provocan daños importantes y alteraciones en la

954

13 Las p l a n t a s e n su b i o t o p o

vegetación al succionar o devorar órganos vegetativos, flores y a menudo también semillas. La presión de selección provocada por estas acciones ha conducido a la formación de múltiples m e c a n i s m o s de d e f e n s a (espinas, aguijones, pelos urticantes, agujas cristalinas, sustancias amargas y venenosas, etc.: v. 4 . 2 . 6 , 9 . 4 . 1 , fig. 11-168). Un caso particular son las agallas originadas por animales (v. 9.1.1). Relaciones simbiónticas con animales se dan en los espermatófitos, especialmente en el c a m p o de la biología de la flor, el fruto y la semilla y también en las plantas inferiores (v. cuadro 11-4). Muchos bacterios y hongos parasitan animales. Unas pocas angiospermas y hongos se han especializado c o m o «carnívoros» (v. 9.1.2). Los animales herbívoros, al pastar, dificultan sobre todo la regeneración de las plantas leñosas y, con ello, favorecen a las gramíneas y otras hierbas del prado capaces de regenerarse. Otras alteraciones del emplazamiento resultan del pisoteo (compactación del suelo, daños mecánicos) y del abonado. En consecuencia, pueden llegar a predominar «plantas infestantes» de los terrenos pastados; en Europa media, p. ej., Juniperus communis, Berberís vulgaris, Prunus spinosa, Ononis spinosa, Eryngium campestre, Carduus sp., Cirsium sp., Nardus stricta, etc., con órganos caulinares rígidos y punzantes, así c o m o especies de Rumex, Ranunculus, Euphorbia, apiáceas, lamiáceas, liliáceas (p. ej. Colchicum autumnale), con productos venenosos, amargos o aromáticos. Muchos grupos de parentesco de las angiospermas han alcanzado un considerable éxito filogenético y una gran riqueza de formas gracias, evidentemente, a la posesión de s u s t a n c i a s q u í m i c a s d e f e n s i v a s c o n t r a la a c c i ó n d e los

herbívoros; p. ej., las caparales con sus glucósidos sinápicos, muchas gencianales con alcaloides indólicos o las solanáceas con alcaloides tropánicos (v. 9.4.1). Sólo determinados grupos animales fitófagos pueden resistir sin daños estas sustancias defensivas y se han especializado, por ello, en los vegetales portadores de las mismas (p. ej., las Pierinae, entre las mariposas, con respecto a las caparales). Danaus plexippus incorpora incluso en el cuerpo de sus orugas e imagos el glucósido cardenólido tomado de las plantas de q u e se alimenta (asclepiadáceas) y se hace, por ello, incosumible para sus depredadores. C o m o ejemplo de interacciones entre plantas y hormigas, estudiadas de modo insuficiente, puede recordarse el caso de especies neotropicales del género Acacia (p. ej., A. cornígera). Estos árboles de la pluvisilva han desarrollado una notable simbiosis con hormigas agresivas (Pseudomyrmex ferruginea): les ofrecen «espacio habitable», alimento y néctar extrafloral (fig. 11-251) y «a cambio de ello» son protegidas con éxito contra todos los animales herbívoros. Las hormigas recortan y eliminan incluso los bejucos que se encaraman y los vegetales vecinos competidores, de m o d o que las plantas hospedantes puedan desarrollarse mejor. Las consecuencias de tal simbiosis se aprecian en las acacias no colonizadas por hormigas, las cuales son devoradas intensamente y quedan subordinadas y débiles. Una relación análoga se da entre las hormigas y representantes de Cecropia, un género de pioneras leñosas.

En numerosas plantas es muy importante la pérdida de semillas a causa de los animales. Fagus sylvatica sólo puede multiplicarse con éxito los años de gran producción. Tales años favorables se suceden a intervalos irregulares; de este m o d o se evita que los insectos que parasitan las semillas puedan hacer coincidir su ciclo de desarrollo con los años favorables. En las leguminosas neotropicales

se han desarrollado dos «estrategias defensivas» distintas contra los coleópteros destructores de semillas (brúquidos): bien producen semillas inofensivas, pero numerosas y pequeñas, de las que por lo menos se salva una parte, o bien forman semillas escasas y grandes, protegidas por sustancias tóxicas (v. 11.2, fabales). Todas estas interacciones positivas o negativas influyen sobre el desarrollo de las poblaciones que intervienen en la constitución de la biocenosis. Algunas especies se hacen dominantes y otras permanecen subordinadas o desaparecen; surgen así estados de equilibrio lábiles o más o menos estables. Estos procesos pueden representarse matemáticamente y simularse con la ayuda de modelos realizados por ordenador. La competencia entre dos especies es tanto más intensa cuanto más semejantes son sus exigencias ecológicas. A la larga, su c o e x i s t e n c i a en un m i s m o n i c h o e c o l ó g i c o (v. 12.1) no es posible. Por ello, en las interacciones bióticas negativas encontramos muchas veces que se «atenúa» la competencia de las especies participantes: dentro de la amplitud ecológica fijada genéticamente de la norma de reacción en cultivos puros, en cultivos mixtos, las especies cambian, es decir, bajo la influencia de interacciones bióticas su difusión cambia de tal manera que se produce una superposición lo más baja posible con las amplitudes y los óptimos de los competidores. Este principio fue ya indicado en el apartado 12.1. También vale para gramíneas importantes de pradera más de Europa media: con respecto al nivel de agua freática (humedad del suelo) muestran óptimos de crecimiento muy semejantes en cultivo puro, mientras sus óptimos de crecimiento en cultivo mixto difieren mucho entre sí. Bromus erectus y otras muchas especies «xerófilas» no son en realidad, «amantes de la sequía» sino más bien «tolerantes de la sequía». Tampoco Oxalis acetosella es «amante de la sombra» (= esciófilas), sino «tolerante de la misma». Muchas especies relictas mediterráneas sólo se hallan limitadas a las fisuras de rocas inaccesibles porque en todos los demás emplazamientos las consumen las cabras y las ovejas.

La posición y la amplitud (amplia o estrecha) ecológica de las exigencias ecológicas de una especie (eurioca o estenoca) d e p e n d e n , pues, en gran manera de sus compañeros de biocenosis, o sea que son relativas. En todo caso, estas interacciones bióticas entre las especies son muy variadas, c o m p l e j a s y unidas cibernéticamente entre sí y con los d e m á s factores ecológicos; ello contribuye decisivamente a la estabilidad y la autorregulación de los ecosistemas. Especies que en su ecosistema de origen están simplemente subordinadas y «sometidas a control» pueden resultar «malas hierbas» agresivas en ecosistemas «extranjeros», si en ellos no encuentran e n e m i g o s naturales. E s t o e s aplicable, p. ej., a Ulex europaeus, especie europea atlántica, de Nueva Zelanda, a Hypericum perforatum, de Europa, en Norteamérica o a la neotropical Opuntia inermis en Australia. Sólo la introducción expresa de la polilla venezolana Cactoblastis cactorum, que parasita Opuntia, ha permitido reducir en pocos años esta plaga en una superficie de más de 120 millones de ha. Algo semejante puede decirse también de Elodea canadensis en Europa. Inversamente, en muchos casos, los animales introducidos (p. ej., cabras y conejos) han destruido en gran parte la flora de algunas islas (p. ej., Hawai o Santa Elena), poco resistente al pastoreo. La mayoría de las especies de una biocenosis desempeñan varios papeles ecológicos: Viscum álbum (el muérdago) es. p. ej., un hemiparásito para el árbol hospedante, un simbionte para las aves que diseminan sus semillas e incluso un hospedante para diversos insectos fitófagos.

1 3 . 9 Utilización d e la b i o m a s a y la tierra por el h o m b r e

La presión de parásitos y otros e n e m i g o s se vuelve tanto más intensa cuanto más dominancia alcance la especie y mayores poblaciones continuas constituya. Así, p. ej., las monótonas repoblaciones de abeto rojo, alejadas de lo natural, están m u c h o más expuestas al ataque de organismos nocivos epidémicos (p. ej., coleópteros de las cortezas, geómetras) que las poblaciones mixtas de dicha especie con otros árboles, de carácter más natural. La gran riqueza de especies de muchos bosques templados cálidos o tropicales se debe evidentemente a que toda especie que se multiplique en abundancia a costa de las d e m á s vuelve a ser reducida de inmediato por la flora y fauna de parásitos, m u y rica en especies.

13.9 Utilización d e la b i o m a s a y la tierra por el h o m b r e La población mundial ha a u m e n t a d o bruscamente: de aprox. 10 millones hace 10 0 0 0 años creció a aprox. 160 millones hace 2000 años, alcanzó en 1850 unos 1200 millones, 5000 millones en 1988 y 6 0 0 0 millones en el año 2000. La humanidad y sus animales domésticos alcanza cuantitativamente un valor considerable dentro de la biosfera: aprox. 100 millones t de hombres y 400 millones t de animales domésticos frente al resto de la biomasa animal, que es aprox. 2300 millones t (en peso seco). La población humana necesita unos 1200 millones t anuales de cereales y otros alimentos vegetales para su alimentación. El material bruto con todas sus pérdidas corresponde a un 10 % aproximadamente de la totalidad de la producción primaria terrestre y procede de aprox. 10 % de la superficie terrestre. Cada año se consumen aprox. 130 millones t de alimento animal procedente de la ganadería y aprox. 36 millones t de pescado. El c o n s u m o anual de madera corresponde a una fitomasa de 2,7 miles de millones. Estas pocas cifras muestran que la alimentación humana desgasta e influye enormemente en la cubierta vegetal de la Tierra. Con respecto a su alimentación, el hombre depende por completo de la utilización de los vegetales verdes; los emplea directamente c o m o comestibles (p. ej., cereales, leg u m b r e s , tubérculos amiláceos, r e m o l a c h a azucarera y caña de azúcar, frutos oleaginosos, fruta y verduras) o indirectamente, c o m o alimento de los animales útiles (p. ej., peces y mamíferos, carne, grasa y productos lácteos). También una gran parte de los condimentos y medicamentos (p. ej., vino, cerveza, café; tabaco, antibióticos, glucósidos cardíacos, alcaloides), así c o m o materias primas (p. ej., madera, fibras, caucho) y fuentes de energía (leña, carbón, petróleo) proceden en gran parte del reino vegetal. Si se tienen en cuenta las cifras absolutas de la producción de alimentos (tabla 13-5) asombra de que el hombre en realidad vive sólo de unos pocos representantes de una familia vegetal, es decir, las gramíneas (poáceas), que, con el arroz, el trigo, el maíz y el mijo, los cuatro específicos originariamente de un continente. Con los cereales y las plantas forrajeras, las poáceas son también, indirectamente, a través del ganado vacuno, el ovino y caprino, la base de nuestra alimentación. Por cantidades, las d e m á s plantas cultivadas juntas les siguen a gran distancia.

955

13.9.1 Utilización y modificación d e la v e g e t a c i ó n La utilización de la tierra por el hombre se considera actualmente la influencia de mayor peso sobre el planeta, realmente más drástica para las futuras generaciones que los cambios atmosféricos ya ampliamente tratados (v„ p. ej., 13.7.6). Va acompañada de un empobrecimiento biológico (pérdida de biodiversidad) y pérdida de suelo (pérdida de fertilidad). Tanto la pérdida de especies como la de suelo fértil son irreversibles dentro de un marco histórico importante. El cambio actual de la biosfera es comparable, a escala geológica, a las consecuencias geológicas provocadas por el impacto de un meteorito, que pudieron poner fin a grandes épocas geológicas de la evolución (p. ej., la época de los saurios). Dónde y c ó m o el hombre se provee de plantas alimenticias, forrajeras y materias primas marcan actualmente y para el futuro el estado y la función de la biosfera. Distinguir entre un paisaje natural y otro explotado es muy difícil en la actualidad, ya que un paisaje natural a primera vista a menudo ya está alterado por el hombre de manera muy sutil. Las cuatro influencias de mayor peso son: • extracción de biomasa, selectiva o superficial (alteración sucesiva del ecosistema), • transformación del ecosistema: bosque (tala) —» sabana, prado, • invasión de plantas, animales y microbios exóticos, • efecto a distancia de sustancias nocivas atmosféricas, sobrealimentación ( C 0 2 , N O J , cambio climático, • cultivo planificado de plantas útiles (agricultura, plantaciones forestales), • sustitución de la biosfera por una antroposfera con una amplia cantidad de suelo «precintada» (asentamientos, espacios destinados al tráfico, a las superficies industriales). Un requisito para la supervivencia de la humanidad es una utilización orientada hacia la sostenibilidad (ing. sustainability) ecológica y no en la explotación (ing. exploiiation) ni en el crecimiento ilimitado y también una estructuración de la biosfera que tenga en cuenta la protección de la naturaleza y del medio ambiente. La fig. 13-50 muestra hasta dónde ha llegado la devastación producida en los bosques (especialmente en los trópicos) durante los últimos 40 años; en cambio, la ampliación de tierras para el cultivo se ha mantenido relativamente retrasada. Así, en los territorios densamente ocupados de la Tierra, biocenosis próximas al estado natural o muy naturales (p. ej., en Europa media) se han visto reducidas a diminutas manchas o han desaparecido por completo. Por eso apenas se puede reconstruir actualmente los ecosistemas potenciales en amplias zonas (abstrayéndose de las influencias humanas).

1 3 . 9 . 2 Utilización y roturación del b o s q u e La extracción de leña para quemar y de madera de construcción, pero, sobre todo, el pastoreo extensivo en el bosque (destrucción de los árboles j ó v e n e s y de los retoños) provocaron el clareamiento de los bosques próximos a los

956

13 Las p l a n t a s en su b i o t o p o

Tabla 13-5: R e n d i m i e n t o m u n d i a l d e p r o d u c t o s v e g e t a l e s útiles p a r a el h o m b r e (FAO 1 9 9 9 ) . Tipo de producto Cereales maíz arroz trigo cebada mijo avena centeno o t r o s (alforfón, etc.) Tubérculos y raíces amiláceas patata mandioca batata o t r o s ( ñ a m e , taro, etc.) Plantas azucareras caña de azúcar remolacha azucarera a z ú c a r en b r u t o d e ellas Legumbres judías guisantes garbanzos habas o t r o s (lentejas, etc.) Frutos (o semillas) oleaginosos y grasos soja :¿r p a l m e r a d e aceite, f r u t o a l g o d ó n , semillas coco colza cacahuete girasol oliva o t r o s (lino, s é s a m o , etc.) Verduras tomate col cebolla pepino berenjena zanahorias pimiento

Peso seco (10 6 1) 2064 600 596 584 130 89 25 20 19 650 294 168 135 52 1538 1275 263 133 59 19 12 9 4 15 483 154 98 52 47 43 33 28 13 13 559 95 49 44 29 21 18 18

Tipo de producto o t r o s ( l e c h u g a , c a l a b a z a , coliflor. maíz dulce, e s p i n a c a s , etc.) Fruta cítricos p l á t a n o (p. m a n z a n o , p. m a c h o ) uvas manzana sandía mango melón pera ananás melocotón y nectarina o t r o s (ciruela, p a p a y a , dátiles, f r e s a , a l b a r i c o q u e , cereza, a g u a c a t e , etc.) Frutos (y semillas) secos (almendras, nueces, anacardos, avellanas, c a s t a ñ a s , etc.) Productos complementarios vino tabaco café cacao té Especias Fibras vegetales algodón yute o t r o s (lino, sisal, c á ñ a m o , etc.) Caucho Productos animales carne leche huevos miel lana d e o v e j a Forraje alfalfa maíz o t r o s (pasto, trébol) c a l a b a z a , r e m o l a c h a forrajera, etc. heno

Peso seco (10' t) 284 515 98 89 61 60 52 24 19 16 13 12 71 7

47 28 7 6 3 3 5 24 18 3 3 7 846 226 562 54 1 aprox. 2 5083 521 472 529 1645 1918

Las s u m a s e n n e g r i t a n o se c o r r e s p o n d e n e x a c t a m e n t e c o n las c a n t i d a d e s parciales p o r q u e se h a n r e d o n d e a d o al final.

lugares habitados por el h o m b r e ya en tiempos primitivos. La práctica, antes habitual, de emplear el mantillo del suelo para el abono de los c a m p o s y c o m o c a m a para los establos provocó un empobrecimiento en nutrientes y la acidificación del suelo.

zo. Allí la mayor parte del potencial nutritivo se halla almacenadas en la misma vegetación: si ésa se quema y las cenizas se dispersan, se pierde la base de la productividad. En los trópicos húmedos, el resultado de esto es muchas veces la necesidad de cultivo itinerante.

En las regiones forestales naturales de todo el mundo, el hombre ha roturado y rotura tierras y ha incendiado el bosque a fin de tener sitio para el cultivo agrícola y el pastoreo de ganado. C o m o las laderas cubiertas de bosque consumen mayor proporción de agua de lluvia, la retienen más largo tiempo y en ellas el suelo está más protegido contra el arrastre, la deforestación aumenta el peligro de inundación y de erosión, así c o m o la lixiviación de los nutrientes del suelo (v. 13.6.2, fig. 13-17). Allí donde los suelos son muy pobres en humus y nutrientes (como, p. ej., en muchas regiones de los trópicos), las tierras de cultivo obtenidas

La roturación mediante incendios de grandes superficies tropicales con un buen suelo suele tener como consecuencia la dominancia de gramíneas altas difíciles de digerir, que sólo proporcionan un forraje aprovechable mediante incendios regulares. Los incendios de estas praderas los producen los rayos espontáneamente, con lo que la vuelta del bosque se ve obstaculizada durante mucho tiempo (frecuencia elevada de incendios; v. 13.3.3). La roturación repetida del bosque por el fuego ha conducido en muchas de las zonas de la Tierra en que alternan estaciones húmedas y secas a que, en vez de bosques sensibles al fuego, se extiendan ampliamente sabanas, praderas y matorrales pedregosos resistentes a los incendios. También han sido originadas por el hombre en gran parte muchas estepas de las regiones templadas (p. ej.. en la veniente a sotavento del Harz, en el área panónica o en las zonas marginales de la pradera norteamericana). Este desarrollo, unido al pasto-

p o r r o t u r a c i ó n m e d i a n t e i n c e n d i o s de la selva s ó l o son

susceptibles de un mezquino aprovechamiento a corto pla-

1 3 . 9 Utilización d e la b i o m a s a y la tierra por el h o m b r e

957

fig. 13-52 da un e j e m p l o de las múltiples y drásticas variaciones de las condiciones de vegetación en un paisaje fluvial de Europa media.

- bosque primario - bosque secundario - pradera natural

1300

1500

1700

1850

2000

Fig. 13-50: T r a n s f o r m a c i ó n d e la superficie d e un e c o s i s t e m a c e r c a n o al natural ( b o s q u e primario, p r a d e r a natural) en e c o s i s t e m a s e x p l o t a d o s extensiva ( b o s q u e s e c u n d a r i o , p r a d o s ) e i n t e n s i v a m e n t e (cultivo) d e s d e la E d a d M e d i a h a s t a n u e s t r o s días. La d e s t r u c c i ó n del b o s q u e se p r o d u c e c o n m u c h a m a y o r rapidez q u e la p r e p a r a c i ó n d e los n u e v o s c a m p o s d e cultivo. - S e g ú n P. Buringh y R. Dudal.

reo excesivo y a la erosión por el agua y el viento, ha conducido con frecuencia a formas irreversibles de degradación del suelo y de la vegetación (p. ej., carstificación en grandes extensiones de los países mediterráneos, fig. 13-51).

En las regiones húmedas y en los países marítimos, las áreas pantanosas, el f o n d o de los valles y las hondonadas, la construcción de fosas y canales de desagüe, terraplenes y d i q u e s , a s í c o m o la r e g u l a c i ó n y c o r r e c c i ó n de los cursos de agua han provocado profundas modificaciones del nivel freático y de las condiciones de inundación. La

Mediante la regulación de los ríos, las superficies de pedregal y arenas, y los bosques de ribera ligados a ellas, han retrocedido mucho (fig. 14-35). En las bajas llanuras de la parte boreal de Europa central han sido desecadas enormes áreas de turbera y de bosque pantanoso, transformadas primero en prados de siega h ú m e d o s y luego desecadas progresivamente para convertirlas en buenos prados de siega o de diente. En Europa media se prefería el haya para la fabricación de carbón vegetal. Las poblaciones de tejo, árbol de madera dura y elástica, fueron fuertemente diezmadas (fabricación de lanzas, ballestas, etc.). En otros tiempos se favorecían los robles por su valor para el engorde de cerdos. El ganado dañaba especialmente el abeto. Actualmente, poblaciones excesivas de caza mayor dificultan muchas veces la regeneración natural del bosque. Todo ello condujo a u n a v a r i a c i ó n d e la c o m p o s i c i ó n e s p e c í f i c a de los b o s -

ques de la Europa media. Aun en la Edad Media, un aprovechamiento planificado de la madera provocó en Europa central la utilización del bosque en forma de monte bajo, en el que, mediante entresacas cada 20-40 años, se utilizaba el bosque en la fase más productiva de su desarrollo (ing. coppicing) y se obtenía madera delgada, fácil de trabajar, y leña para quemar (regeneración por retoños). En la economía del monte medio se dejan los «resalvos» viejos del monte bajo destinados a la producción de semillas para la regeneración y para madera de construcción. El aprovechamiento como monte bajo favoreció al carpe (Carpinus betulus) y a los robles, que retoñan fácilmente en comparación con el haya y las coniferas. Con la planificación de la economía forestal surgió el mon-

Fig. 13-51: D e g r a d a c i ó n del b o s q u e e s d e r ó f i l o m e d i t e r r á n e o y del perfil del s u e l o c o r r e s p o n d i e n t e a c o n s e c u e n c i a d e la e x p l o t a c i ó n h u m a n a excesiva (tala, incendio, p a s t o r e o ) y d e la e r o s i ó n : a m o n t e b a j o ( m a q u i a ) con e n c i n a (Quercus ilex)-, b g a r r i g a con coscoja (Q. cacdfera) c pastizal p e d r e g o s o (con Brachypodium retusum = B. ramosum); d y e r m o r o c o s o cárstico (con Euphorbia charadas, v e n e n o s a ) . El perfil c o m p l e t o del s u e l o (bajo a) c o n s ta d e A 0 ( h o j a r a s c a ) , A, tierra fina h u m o s a , n e g r u z c a ( s e m e j a n t e a la rendzina), A, h o r i z o n t e d e transición, p o b r e en h u m u s , A, limo rojo (térra rossa fósil), casi c a r e n t e d e h u m u s , y C caliza j u r á s i c a c o m p a c t a ; e s t o s e s t r a t o s del s u e l o s o n a r r a s t r a d o s y d e s t r u i d o s en el c u r s o d e la d e g r a d a c i ó n h a s t a d, d e m o d o q u e al final n o q u e d a m á s q u e la r o c a m a d r e . - S e g ú n J. B r a u n - B l a n q u e t .

958

1 3 Las p l a n t a s e n su b i o t o p o

te alto por desmontes completos y reforestación sincrónica. Se regenera por individuos procedentes de semillas germinadas naturalmente, o bien plantadas en criaderos forestales. En vez de los bosques mixtos de planifolios próximos al estado natural, se extendieron, sobre todo a partir del siglo xix, monocultivos forestales de pícea o abeto rojo, muchas veces extraños al ambiente, y de pino, los cuales fueron preferidos por su falta de exigencias, la rapidez de su crecimiento y el valor de su producción maderera. La repoblación con especies extrañas al ambiente ha m o d i f i c a d o radicalmente también el carácter de los bosques fuera de Europa central; así, p. ej., el cultivo de especies de Eucalypius y de Pinas radiata en muchas regiones mediterráneas y subtropicales y de teca y araucaria en los trópicos. Hoy día no se es partidario de las repoblaciones uniformes, realizadas d e s p u é s de d e s m o n t e s totales de grandes extensiones, pues daña los suelos y favorece la extensión de las plagas. Por eso, en Europa se prefiere en estos últimos tiempos los bosques mixtos próximos al estado natural. en los que la madera se saca por pequeños grupos o por pies aislados.

13.9.3 Pasticultura y praticultura El pastoreo extensivo por rebaños de animales domésticos que permanecen todo el año en el prado es una de las formas más antiguas d e aprovechamiento del terreno. D e esta

a p e n a s a l t e r a d o por el h o m b r e

en torno al 1 0 0 0 deforestación progresiva, erosión del suelo intensificada

en torno al 1 8 0 0 deforestación y erosión máximas, comienza el d e s c e n s o d e la c a p a freática

ordenación d e los campos, a v e n a m i e n t o , repoblación forestal d e los y e r m o s d e p a s t o

lli 4 inumiiiiii g

El pastoreo, la siega o los incendios periódicos impiden el establecimiento de las plantas leñosas y favorecen a las gramíneas capaces de regenerarse y a las dicotiledóneas herbáceas perennes, en especial a las plantas bajas o rosuladas, como las especies de las especies de Trifolium, Plantago, Taraxacum, que se salvan fácilmente de la siega o de ser pastadas por los animales. También se benefician las malas hierbas que no son comidas por los herbívoros (p. ej., Rumex obtusifolius) y las resistentes al pisoteo (p. ej., Lolium perenne, Plantago sp.), mientras que se reducen las especies de los prados pobres, que no resisten el abonado, como, p. ej., muchas orquídeas y especies de Gentiana. En los prados de siega sólo pueden sobrevivir las especies que adaptan su reproducción al ritmo de las fases de hierba alta y baja (fig. 13-53). Así, p. ej., Taraxacum y Bellis florecen y fructifican antes de la primera subida, Arrhenatherum y Anthriscus en la época de la misma, Heracleum y Cirsium oleraceum en la segunda subida; Colchicum autumnale florece en la última fase de hierba baja y forma las hojas antes de la primera subida. Así pues, la composición de las comunidades de los prados permanentes depende mucho de la forma de aprovechamiento y depende en especial del abonado (estiércol, abono mineral). Las especies participantes proceden de diversas comunidades de carácter aproximadamente natural, como bosques mixtos planifolios poco densos, superficies alteradas de manera natural (vientos huracanados, muros, riberas), prados secos, prados turbosos, etc. Es ahora muy raro este tipo de prado natural, en el que se establecían independientemente toda una serie de especies presionadas por la explotación y se conservaban. En la economía agraria intensiva, aumentan los prados artificiales con mezclas especiales de semillas y abonos que contienen entre 200 y 400 kg N ha"1 (p. ej., clases especiales de Lolium perenne mezcladas con Trifolium repens o T. pratense). Medicago sativa, la alfalfa, que sustituyó a gramíneas tradicionales, es una de las plantas forrajeras más extendida por todo el mundo y procede de zonas templadas y húmedas y mediterráneas.

1 3 . 9 . 4 Cultivo de las plantas útiles

en t o r n o al 1 9 0 0

f(nc((i((t -j

manera en Europa media se vio muy favorecida la extensión de los pastizales secos o mesoxerófilos, los mesófilos, las praderas pobres y las marginales, a costa de los bosques. En las regiones donde en invierno es necesario tener el ganado estabulado, c o m i e n d o forraje, se ha desarrollado, sobre todo desde la Edad Media, la siega de hierba y, con ello, los prados correspondientes (fig. 13-53). M á s m o d e r n o aún es un aprovechamiento intensivo con un pastoreo m u y regulado (cercados, parcelas), la transformación de las praderas pobres en praderas ricas gracias al abonado, así c o m o la estabulación permanente del ganado, unida al cultivo de plantas forrajeras. Los prados permanentes, extendidos hoy, y m u c h a s veces dominantes, por todas las regiones forestales del mundo, desde los trópicos a las zonas boreal y subalpina, deben ser considerados casi exclusivamente un producto de la ganadería sostenida por el hombre (paisaje cultivado).

q ]14

15

-£2-0.5

El a p r o v e c h a m i e n t o intensivo de las plantas cultivadas (agricultura, horticultura) por los campesinos sedentarios Fig. 1 3 - 5 2 : Variación d e un paisaje m e d i o e u r o p e o (curso superior de un río e n el p i s o s u b m o n t a n o ) a lo l a r g o d e 2 0 0 0 a ñ o s : c o l o n i z a c i ó n , d e f o r e s t a c i ó n , p r a d o , cultivo, e r o s i ó n , a v e n a m i e n t o , r e p o b l a c i ó n f o r e s t a l , e t c . 1 = h a y e d o , 2 = b o s q u e m i x t o p l a n i f o l i o c o n robles, 3 = a l i s e d a , 4 = p l a n tación de coniferas, 5 = maleza de sauces, 6 = otros matorrales, 7 = prad o de siega muy húmedo, 8 = prado de siega no tan húmedo, 9 = prado d e s i e g a s e c o , 1 0 = c a m p o s , 11 = limo loésico, 1 2 = limo d e v e g a , 1 3 = t u r b a , 1 4 = o t r a s c l a s e s d e s u e l o , 1 5 = nivel m e d i o d e la c a p a f r e á t i c a , 1 6 = nivel m e d i o d e las i n u n d a c i o n e s . - S e g ú n H. E l l e n b e r g .

1 3 . 9 Utilización d e la b i o m a s a y la tierra por el h o m b r e

número de fisionomía

especies y

ritmo de desarrollo

tratamiento

prado de siega pajoso

prado de siega cortado una vez IHIIIIIIII

prado de siega cortado dos veces

959

Fig. 13-53: F o r m a s d e a p r o v e c h a m i e n t o d e las praderas cuidadas: prados d e siega y de diente. S e r e p r e s e n t a la a l t u r a d e la h i e r b a e n el c u r s o d e l a ñ o ( m e s e s l-XII), i n f l u i d a p o r la s i e g a o el p a s t o r e o . Los p a s t i z a l e s a b i e r t o s t i e n e n u n a g r a n s u p e r f i c i e y s o n e x t e n s i v o s . Los p a s t i z a l e s c e r c a d o s y los a l t e r n a n t e s t i e n e n u n a p e q u e ñ a s u p e r ficie y s e a p r o v e c h a n i n t e n s i v a m e n t e ; e n e l l o s el g a n a d o p e r m a n e c e l a r g o t i e m p o y realiza u n a r o t a c i ó n . El a b o n a d o y el r e n d i m i e n t o s o n m í n i m o s e n los p a s t i z a l e s y p r a d o s d e s i e g a p a j o s o s y e n los a b i e r t o s , m á x i m o s e n los p r a d o s q u e s e s i e g a n d o s v e c e s ( p r a d o s a b o n a d o s ) y e n l o s prados alternantes, que se siegan y pastan - Según H. E l l e n b e r g .

ramniIIIlÉlI I pastizal abierto

„

malas hierbas > » "

iilllllllllllllllllllllaillli pastizal cercado

liilllllllillllllllliiaii prado alternante, de siega y pastoreo

««ja IV

V

VI

VII VIII

IX

X

XI

XII

ha sido condición previa para el desarrollo de todas las culturas superiores desde el mesolítico hasta nuestro siglo x x y aún ahora sigue siendo la base para la subsistencia de la humanidad. Requisitos para ello han sido y son la roturación y el laboreo de la tierra, más tarde acompañados por la rotación de cultivos y el abonado, muchas veces también por el riego o el avenamiento y la continua mejora, por selección, de las plantas útiles. A los métodos tradicionales de selección, elección de las mejores clases (que surgen e s p o n t á n e a m e n t e ) y los c r u z a m i e n t o s de las clases más prometedoras, se les añadió, a mediados del s. xx, el aumento artificial de las tasas de mutación (p. ej., c o n s e m i l l a s e x p u e s t a s a r a d i a c i o n e s d o s i f i c a d a s de rayos X). A finales del s. x x se adjuntó la introducción controlada de la información genética deseada con métodos de ingeniería genética. Una f o r m a especial del aumento genético del rendimiento en el e m p l e o de semillas híbridas (especialmente próspero en el caso del maíz y también en m u c h a s verduras). A d e m á s en plantaciones especiales de semillas se cruzan grupos parentales cuya generación F1 destaca por su elevado rendimiento, mientras la productividad de la generación F2 desciende marcadamente. El precio por esta ganancia de rendimiento es que no es posible un autoabastecimiento de semillas y que desaparecen muchas de las clases antiguas, fuertes pero de menor rendimiento. Centros de conservación de las semillas características se esfuerzan por conseguir que se mantengan. La llamada «Revolución Verde» de hace 150 años se apoyaba en los éxitos selectivos en parte relativamente pequeños. La gran con-

tribución al aumento del rendimiento promedio - e n torno a 4-6 veces superior a la agricultura «preindustrial»- radicaba en prácticas agrícolas, especialmente en la introducción de abonos con nitrógeno en abundancia, medios químicos para luchar contra las malas hierbas y para proteger a las plantas cultivadas, así c o m o técnicas para labrar la tierra. Un gran potencial reside todavía en asegurar el rendimiento después de la cosecha (enormes pérdidas de ésta en muchos países por un mal almacenamiento). La agricultura intensiva sobre grandes superficies tiene también efectos negativos: aguas freáticas contaminadas con herbicidas y nitratos, disminución de la fertilidad del suelo, pérdida de éste por erosión eólica y acuática, plantas cultivadas sensibles, «vaciado» de la antigua diversidad del territorio, gran dependencia de la producción de aportes energéticos, abonos, aportes químicos. Grandes esfuerzos para una producción vegetal más duradera y tolerable para el medio ambiente son sólo económicamente firmes si la sociedad acepta el aumento de los gastos. El desarrollo de la economía agrícola moderna debe contemplarse también teniendo en cuenta que hasta hace 150 años el 80 % de la población se dedicaba a la producción de alimentos, mientras que, en la actualidad, son menos de un 5 % los q u e se dedican a ello en los países industrializados.

La e c o n o m í a agrícola moderna aporta anualmente productos vegetales de un peso seco de 10-11 miles de millones t; ello corresponde aproximadamente a mil millones de alimentos (v. tabla 13-5). La tierra de cultivo necesaria para ello comprende 14 millones de k m \ los prados más de 32 millones de km 2 , en total un tercio aproximadamente de la superficie terrestre emergida (a ello hay que a ñ a d i r 3 m i l l o n e s de km 2 de a s e n t a m i e n t o s y 0,3 millones de k m : de vías de circulación). Este desarrollo ha provocado modificaciones enormes en la biosfera (figs. 13-50, 14-38).

H X L I 5 K I 5 S e a n Digít

~The C)octor

Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página intencionalmente e n blanco e n el original

Ecología de las poblaciones y la vegetación 14.1 14.1.1 14.1.2 14.1.3

Ecología d e las poblaciones Crecimiento d e las p o b l a c i o n e s Competencia Ecología d e la reproducción

961 962 966 969

14.2 14.2.1 14.2.1.1 14.2.1.2 14.2.1.3 14.2.1.4 14.2.1.5 14.2.1.6 14.2.2 14.2.2.1 14.2.2.2 14.2.2.3 14.2.2.4

Áreas vegetales Tipos d e áreas E x t e n s i ó n d e las á r e a s F r a g m e n t a c i ó n n a t u r a l d e las á r e a s D e n s i d a d d e o c u p a c i ó n d e las á r e a s Relación g e o g r á f i c a entre áreas d e distribución Z o n a s florísticas climáticas Espectros de tipos de área Difusión Posibilidades d e migración O b s t á c u l o s p a r a la m i g r a c i ó n Difusión y diversificación Retracción d e las áreas

972 972 973 973 974 974 975 975 976 976 979 980 981

El tema de este capítulo es el desarrollo y la composición de la vegetación. La comunidad vegetal de un emplazamiento determinado es en última instancia el resultado de interacciones enormemente complicadas de procesos geológicos y de la historia reciente con el m e d i o abiótico (clima y sustrato inicial; v. caps. 12 y 13). pero que no se comprenden sin tener en cuenta los procesos de transformación que tienen lugar en ella y la influencia de las perturbaciones (fig. 14-1). Toda una serie de planos de complejidad se entrelazan en esta temática: • • • • • •

poblaciones de individuos de una especie. especies vegetales, unidades concretas de vegetación, mosaicos de unidades dentro del paisaje, formaciones y zonas climáticas y pisos altitudinales.

Estos elementos están incluidos en una gran comunidad evolutiva con un destino común: el reino florístico de la Tierra. El que una especie crezca en un emplazamiento determinado y pueda permanecer allí depende de si produce descendencia que prospere. Los fundamentos de la ecología de las poblaciones son el punto de partida de este capítulo.

14.2.3

Causas d e los límites y la ocupación d e un área 14.2.4 Biodiversidad y estabilidad del ecosistema 14.2.4.1 Biodiversidad 1 4 . 2 . 4 . 2 Biodiversidad y función del e c o s i s t e m a 14.2.5 Territorios y reinos florísticos 14.3 14.3.1 14.3.2 14.3.3 14.3.4 14.3.5 14.3.6

981 983 983 984 986

Ecología d e la v e g e t a c i ó n 986 Composición d e las c o m u n i d a d e s vegetales 987 Origen y variación d e las c o m u n i d a d e s vegetales 991 Clasificación d e los t i p o s d e v e g e t a c i ó n . 9 9 5 División fisionómica d e la v e g e t a c i ó n . . . 9 9 8 División espacial del e m p l a z a m i e n t o y la v e g e t a c i ó n 999 Análisis correlativos d e m o d e l o s de vegetación 1001

que enlaza dirctamente con el cap. 10. La llegada, la permanencia y la desaparición de las especies en un espacio determinado da lugar a modelos de distribución macroespaciales (áreas) de especies y grupos de especies, el tema del segundo apartado. En el tercero se aborda el resultado de todos estos procesos en un momento determinado y localmente observable: la comunidad vegetal o fitocenosis.

14.1 Ecología de las poblaciones El medio ambiente influye de múltiples maneras sobre el destino de los individuos y también en la dinámica de las poblaciones y en su tamaño. La ecología de las poblaciones, teniendo en cuenta esta dinámica y explicando sus causas biótica y abiótica. trata los procesos intraespecíficos, en especial el desarrollo genético (evolutivo) de las poblaciones (cap. 10). Las cuestiones sobre la biología floral y la difusión de las diásporas son el objeto del apartado 11.2 (flores; difusión de semillas y frutos). Aquí se abordan el crecimiento de las poblaciones, las cuestiones

962

14 Ecología d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

Factores que d e t e r m i n a n la v e g e t a c i ó n causas primarias

e x t r e m o s climáticos

e x t r e m o s del sustrato

disponibilidad

(absolutamente determinantes, existenciales)

helada, calor, sequía

ningún sustrato fino, quimísmo extremo

intercont. d e los t a x o n e s

c a u s a s secundarías

e f e c t o gradual del clima

(condicionales, determinan la vitalidad)

temperaturas, precipitaciones, estacionalidad

> 5000 km, reino floristico

I

cualidades del sustrato original

disponibilidad contin.

±Ca, granulado, contenido en P y cationes

(< 2 0 0 0 km)

de los t a x o n e s

I causas terciarias

f a c t o r e s amb. a z o n a l e s

(azonal y geográfica)

inundación, influencias mecánicas...

f a c t o r e s migratorios intracontinentales

glaciaciones, barreras, corredores

i taxones región, disponibles, complejo disp. de especies

í : o n d i c i o n e s naturales I y locales originales

posible espectro teórico d e especies

autorregulación y sucesión

• competencia entre taxones • herbívoros, parásitos, simbiontes, polinizadores, difusores • producción dispersa, frecuencia d e incendios...

factor tiempo (sucesión) —

\

causas a n t r o p ó g e n a s

competencia por invasores

(condiciones artificiales del emplazamiento)

explotación d e la tierra por el hombre sustancias nocivas, v e n e n o s -

vegetación potencial desarrollada localmente

vegetación actual desarrollada localmente

Fig. 14-1: E s q u e m a del o r i g e n d e las c o m u n i d a d e s v e g e t a l e s a t r a v é s d e u n a c a s c a d a d e Influencias o c i r c u n s t a n c i a s e x t e r n a s y la d i n á m i c a interna y s u s interacciones.

relativas a la competencia, así c o m o la ecología de la reproducción y la estrategia de las plantas para multiplicarse.

ras). Esto lleva a la ecuación general para el cambio de tam a ñ o de la población entre los momentos t y t + 1: N,„ = N, + B - D + I - E .

14.1.1 Crecimiento de las poblaciones La cantidad de individuos N existente en un m o m e n t o determinado t en una superficie concreta es el resultado de nacimientos B (ing. birth) y muertes D (ing. death). En los sistemas abiertos, existe la posibilidad de que individuos de una superficie de referencia inmigren desde fuera o emigren de ella (importación o exportación de diáspo-

1 y E equivalen a inmigración y emigración y se pueden sustituir por AM, la migración neta. A continuación, para simplificar, se supone que no hay migraciones. Una vez la planta ha arraigado, su movilidad (al contrario que en los animales) es casi cero. Esto tiene para la ecología de las poblaciones vegetales grandes consecuencias. La ocupación del espacio es definitiva (fitocenosis restructuradas espacialmente) y sólo se altera con la reproducción al ir acumulándose a menudo los progenitores y su descenden-

14.1 Ecología d e las p o b l a c i o n e s

963

cia. Algunas plantas clónicas (v. 14.1.3) y las plantas acuáticas flotantes y libres tienen una movilidad limitada. El cambio en el tamaño de la población se produce a partir de

N, donde t se cuenta normalmente por años. X, puede ser mayor, igual o menor que 1. En A, = 1, el tamaño de la población p e r m a n e c e estable. Si, durante m u c h o tiempo, X es superior a 1, la población crece exponencialmente, se produce el llamado modelo de crecimiento exponencial. Si tomando c o m o referencia una unidad de tiempo fija (p. ej., un año), se produce una tasa de nacimientos b y una tasa de muertes d, se deduce que la tasa con la que el número de individuos cambia (tasa de crecimiento - tasa de reducción) en ese espacio de tiempo es r = b - d, o expresado c o m o cambio de n ú m e r o de individuos por unidad de tiempo: dN/dt = rN. Para un m o m e n t o d e t e r m i n a d o t frente a un m o m e n t o cero, el tamaño de la población resultante es

Fig. 14-2: C u r v a s d e crecimiento. El n ú m e r o d e individuos d e u n a p o b l a ción crece g e o m é t r i c a m e n t e sólo c u a n d o n o e s t á n limitados ni el e s p a c i o ni los recursos; la f u n c i ó n s i g m o i d e se s a t u r a en el límite d e c a p a c i d a d del sistema.

N = N e" I

o

Donde r es la tasa de crecimiento absoluto (ing. intrinsic growth rate) y t, la duración del tiempo de observación y e = 2,718. Este modelo es válido para poblaciones con generaciones coincidentes (al contrario pasa con las anuales, que cada año forman una nueva población). Una población de individuos, que sigue esta función (o sea, que r se mantiene constante) crece geométricamente (fig. 14-2), es decir, el número de individuos se duplica a una velocidad constante. Esto choca con los límites naturales (nutrientes o incluso sólo el lugar), hecho al que se aplica el término de capacidad máxima o ing. carrying capacity, capacidad de carga, K. K representa el m a y o r número posible de individuos por unidad de superficie. En esta forma más simplificada del m o d e l o no se tiene en consideración la biomasa de los individuos, que puede ser diferente. L a tasa de crecimiento de una población resulta amortiguada por el factor ( K - N ) / K hasta que da c o m o resultado cero cuando se llega a K = N: dN/dt = rN (K - N)/K. Esta ecuación describe un modelo de crecimiento sigmoide (sigma = s griega; fig. 14-2). Este modelo es mucho más realista que el m o d e l o geométrico, ya que se tienen en cuenta los límites del crecimiento y se basan en toda una serie de suposiciones simplificadas, que son válidas c o m o m á x i m o para cultivos celulares monoespecíficos en un medio h o m o g é n e o . En organismos de organización elevada no es realista imaginar que todos los individuos se reproducen permanentemente con una misma tasa. En realidad, sólo en una época determinada de la vida se producen descendientes (semillas) y la cantidad de individuos supervivientes y reproductores que proviene de estas poblaciones de semillas es insignificante en una media a largo plazo; en las poblaciones estables de individuos que mueren iguala teóricamente al número que alcanzan en la edad reproductiva; o sea, que no se llegan a producir individuos reproductores de la mayor parte de las semillas. Todas las fases del ciclo vital (ing. life cycle) de los individuos determinan el tamaño de la población y no la producción de diásporas, que sólo re-

presenta una fase del ciclo reproductivo. Son las circunstancias de cada fase de la vida, en las que actúan con especial fuerza las influencias limitadoras del crecimiento (situaciones de «cuello de botella» en el desarrollo de las poblaciones) las que explican mejor la presencia o la abundancia de las especies. Es éste un aspecto con frecuencia ignorado, pues la mayor parte de la investigación ecofisiológica está orientada al m o d o de actuar de las plantas adultas sin que quede claro si esta época de la vida determina de manera definitiva el éxito de una especie concreta. Las poblaciones de una especie comprenden todas las etapas de desarrollo individuales o las clases de edades. La demografía describe la composición numérica de estas fases vitales, la estructura por edades de una población, la estructura de la población (fig. 14-3). Además, es necesario determinar la edad de los individuos. En los árboles de regiones con estaciones es posible determinar la edad real en años a través de los anillos anuales (del mismo m o d o q u e la estructura por edades de las poblaciones humanas). Por lo demás, se recurre a etapas características del desarrollo para determinar la estructura demográfica (número o % de individuos por etapa de desarrollo). Asimismo, el tamaño individual (altura, diámetro, masa) puede servir para describir la estructura de la población a falta de otras informaciones. Repitiendo inventarios demográficos aislados se obtiene una visión de la dinámica del desarrollo de las poblaciones. A partir de estos datos se puede saber la probabilidad con la q u e i n d i v i d u o s de una f a s e vital característica (o clase de tamaño) va a pasar a la siguiente (figs. 14-4, 14-5). La probabilidad de transición entre dos épocas de la vida determina la forma de la pirámide de población y el crecimiento de ésta. Las tablas de probabilidades de supervivencia específicas de la edad y del desarrollo reciben el nombre de tablas biológicas (ing. life tables). La composición numérica de las etapas de desarrollo o clases de edades y las probabilidades de transición resultantes de las repeticiones de los inventarios se pueden disponer en una tabla (matriz). Estas m a t r i c e s d e t r a n s i c i ó n (ing. transition matrix) hacen que se pueda realizar modelos del futuro desarrollo de las poblaciones.

964

1 4 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

A

ii i f

_o

O adultos 2


-s \S\ juveniles 2 & ro

o; juveniles 1 plántulas

Í N,

!

senescentes

semillas activas

durmiente

mm

n

2

juvenil Fig. 14-3: La e s t r u c t u r a por e d a d e s d e las p o b l a c i o n e s r e p r e s e n t a d a s c o m o p i r á m i d e s d e e d a d e s . La a n c h u r a d e las b a r r a s h o r i z o n t a l e s s e refiere al n ú m e r o d e Individuos (o a su p r o p o r c i ó n e n % d e la p o b l a c i ó n total) por clase d e e d a d . Los e j e m p l o s s o n h i p o t é t i c o s y s i m b o l i z a n A u n a p o b l a c i ó n c o n u n a e n o r m e d e s c e n d e n c i a y p o c o s individuos viejos, lo cual p u e d e indicar el c o m i e n z o d e u n a e x p a n s i ó n o u n a g r a n m o r t a l i d a d en los individuos viejos, B u n a m a l a r e p r o d u c c i ó n (faltan individuos e n las clas e s m á s j ó v e n e s d e e d a d ) con u n e l e v a d o riesgo d e extinción y C u n a e s tructura por e d a d e s c o n u n riesgo d e m o r t a l i d a d distribuido p r o p o r c i o n a l m e n t e . La f a l t a m o m e n t á n e a d e p l á n t u l a s e n e s p e c i e s l o n g e v a s (árboles) n o d e b e i n t e r p r e t a r s e a la ligera c o m o «indicio d e extinción», ya q u e m u c h a s e s p e c i e s se r e p r o d u c e n s ó l o p e r i ó d i c a m e n t e . Lo m i s m o p u e d e decirse d e las e s p e c i e s d e vida corta, c u y o b a n c o d e semillas en r e p o so, p e r o vivo, se d e s c o n o c e m u c h a s v e c e s .

P2

N3

vegetativa P3

(neto)

í N4

generativa P4

Además, se pueden transferir en bloque grupos de individuos dentro de la misma fase vital a la próxima con la probabilidad de transición coordinada con esta transición. A través de muchos ciclos se obtiene el cambio temporal del tamaño de la población y su estructura. C o m o cada una de estas probabilidades de paso dependen del medio (de manera diferente) y la transición entre dos niveles vitales se escalonan temporalmente y surgen interacciones intraespecíficas. estos modelos se c o m p l i c a n rápidamente. Si entran en juego interacciones interespecíficas y varían las condiciones ambientales, resulta más difícil la predecibilidad. Por motivos comprensibles, en la mayoría de los modelos de poblaciones, se incluyen de manera insuficiente los efectos ambientales. Las posibilidades de transición obtenidas empíricamente incluyen c o m o «cajas negras» el efecto de todos los factores ambientales. El desarrollo de las poblaciones depende además de la densidad, por lo que existe una autorregulación subyacente (v. 14.1.2). Además de en las prognosis aquejadas de muchas incertezas y relativas al posterior desarrollo de la población basadas en probabilidades de transición que permanecen iguales, el valor de estos modelos se encuentra también en la simulación de posibles desarrollos con probabilidades de transición cambiantes (enunciados del tipo «si.

m

í individuos muertos

Fig. 14-4: El ciclo v e g e t a t i v o d e las p l a n t a s (su «historia n a t u r a l » ) c o n o ce d i f e r e n t e s é p o c a s q u e p a s a con ciertas p o s i b i l i d a d e s (entre 0 y 1) a las é p o c a s siguientes. Esta posibilidad d e transición P d e p e n d e m u c h o d e la f a s e vital y del m e d i o a m b i e n t e («filtro a m b i e n t a l » ) . N e s el n ú m e r o d e individuos por c l a s e d e e d a d . Entre N 3 y N a , el desarrollo p u e d e ir en d o s direcciones.

entonces»). Los excepcionales inventarios demográficos de campo tienen el inconveniente de que no proporcionan ninguna visión sobre la dinámica del desarrollo de las poblaciones, pero dan siempre una imagen general de la descendencia momentánea y pueden mostrar con tiempo dónde las poblaciones corren el peligro de desaparecer (por no tener descendencia o ser ésta insuficiente) o dónde se va a producir una expansión masiva (invasión) de una especie.

Fig. 14-5: El d e s t i n o d e d i v e r s a s p o b l a c i o n e s orig i n a l e s e n f u n c i ó n d e la e d a d d e Ranunculus acris en u n p r a d o u n a ñ o d e s p u é s del primer inventario (n = n ú m e r o inicial d e individuos por 1 0 m ' d e c a d a clase d e e d a d ) . Las f l e c h a s m u e s tran con q u é posibilidades d e transición (anchura d e las f e c h a s y d e c i m a l e s e n t r e 0 y 1) c u e n t a n los individuos d e u n a c l a s e especifica d e e d a d p a s a d o un a ñ o . K plántulas, J p l a n t a s juveniles o j ó v e n e s , V r o s e t a s v e g e t a t i v a s m a d u r a s , G plant a s g e n e r a t i v a s (en flor), N p l a n t a s q u e ya n o existen ( m u e r t a s ) . - D a t o s d e T. A. Rabotnov, s e g ú n J.W. Silvertown.

14.1 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s

«lluvia» semillas

10 000

(Mío)

banco de semillas durmientes a corto plazo julio-marzo (jüiio-marzo)

5000

1000

semillas incapaces de germinar

2000

consumo, desplazamientos

500

descomposición

-«

banco de semilla durmientes a largo plazo

965

Fig. 1 4 - 6 : El d e s t i n o d e u n a población d e s e m i llas e n 10 m ' d e un p r a d o . Este e s q u e m a ilustra u n e s c e n a r i o posible a u n q u e hipotético, ya que, en la práctica, es imposible cuantificar el d e s t i n o d e tocias e s t a s semillas. Ú n i c a m e n t e se p u e d e n d e t e r m i n a r los e f e c t i v o s ( r e c u a d r o s ) en m o m e n tos concretos y de manera aproximada contando las semillas d e m u e s t r a s d e tierra al microscopio y b u s c á n d o l a s e x a m i n a n d o el suelo.

-muchos anos'

500

c a m a germinativa seca, cubierta por el martillo consumo, desplazamientos descomposición

140 germinación ( abril)

consumo (p. ej., caracoles)

10 230

descomposición (

tiempo inadecuado

20 10 plantas jóvenes establecidas

C junio)

consumo descomposición pisoteo

durmientes «espontáneamente# durante m á s tiempo dormición inducida (p. ej., falta inducción por luz roja) dormición forzada (suelo seco, enterradas profundamente)

plantas adultas

Las múltiples influencias sobre las posibilidades de transición pueden verse bien en el destino de las semillas (figs. 14-6, 14-7). En el c a m i n o que va desde la producción de

semillas, pasando por el depósito de éstas (banco de semillas) en el suelo, hasta el establecimiento de la población de plántulas, la mayoría de los individuos se pierden por motivos diferentes. En un e j e m p l o de una especie herbácea de semillas pequeñas (fig. 14-6), el producto de todas las posibilidades de transición de semillas maduras/individuo en estado de planta joven establecida es de 0,0002, es decir, sólo 2 de 10 0 0 0 semillas logran pasar esa fase. De las 4 0 0 semillas que llegan a germinar la primavera siguiente, la mayoría sucumbe debido a condiciones meteorológicas desfavorables (p. ej.. sequedad de la c a m a germinadora antes de que se hayan formado suficientes raíces). De las 150 plántulas restantes, en este modelo de la primera semana, 140 fueron consumidas por caracoles. ¿Qué consecuencia habría tenido para la población si los caracoles no hubieran actuado sobre ellas (p. ej., por la presencia de un depredador como un erizo o un sapo o por un parásito de los huevos de dichos caracoles)?

Fig. 1 4 - 7 : Destino d e las semillas d e Ranunculus acris. Excluyendo la producción natural d e semillas se e n t e r r a r o n 100 semillas c a p a c e s d e g e r m i n a r en los c u a d r o s d e p r u e b a d e un p r a d o ( c a m a germinativa artificial), del cual se volvían a d e s e n t e r r a r a distancias regulares a l g u n o s c u a d r o s y se analiz a b a al microscopio la mezcla d e tierra y semillas. - S e g ú n J. S a r u k h a n .

Las plantas tienen una estructura modular y puede considerarse también a cada individuo c o m o una población de módulos (p. ej., todos los fitómeros, v. 4.2.1). Tienen mucho éxito estos enfoques en el análisis de plantas clónicas, c u y a s « r a m a s » o « r a m i t a s » (ing. ramets) representan los diferentes grupos de edad de un individuo genético (ing. genets). La estructura por edades de las «ramas» da información sobre la dinámica de crecimiento de un clon. También las hojas de una planta o las ramas de los árboles p u e d e n c o n s i d e r a r s e p o b l a c i o n e s e s t r u c t u r a d a s por la edad. C o m o individuos, las hojas «nacen», mueren y pasan por diferentes fases vitales. Los resultados de la demografía foliar son esenciales para la biología de la pro-

966

1 4 Ecología d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

Cuadro 14-1: M e t a p o b l a c i o n e s : las consecuencias de la f r a g m e n t a c i ó n del h á b i t a t p a r a la supervivencia de las e s p e c i e s Los individuos de una especie raramente se distribuyen de forma continuada por el espacio, sino que aparecen formando poblaciones en los hábitats apropiados. Permanecen en contacto unos con otros mediante las diásporas y el intercambio de polen. Debido a esta estructura espacial, la dinámica y la estructura genética de las poblaciones no sólo es el producto de las condiciones locales, sino que también son causadas por procesos a nivel regional. El concepto de metapoblación tiene en cuenta esta dimensión espacial. Según Levins (1970) una metapoblación es una «población» de subpoblaciones, que puede extinguirse localmente e inmigrar de nuevo. Además, la proporción de hábitats ocupados, que son adecuados para la especie en cuestión, son el resultado de extinciones y colonizaciones. Es típico encontrar metapoblaciones en paisajes estructurados con numerosos y pequeños hábitats aislados, a modo de islas, en un entorno inhóspito. A la larga, una metapoblación sólo puede existir si la tasa de neoasentamientos de poblaciones locales e s mayor que la tasa

de extinción. Esta observación en sí tan banal permite poner en relación la dinámica de las metapoblaciones con la estructura del entorno, en especial con el tamaño y el aislamiento de los hábitats apropiados. Esta idea hay que agradecérsela a que los modelos de metapoblaciones, especialmente en la biología dedicada a la protección de la naturaleza, ha despertado un gran interés durante estos últimos años. Las plantas resultan especialmente apropiadas para los estudios sobre metapoblaciones debido a su sedentarismo, la estructura notablemente espacial de su presencia y debido también a su limitada capacidad de difusión. Hasta ahora existen pocos estudios concretos sobre metapoblaciones porque los parámetros importantes para hacerlos, c o m o la tasa de extinción y la de colonización, así como los resultados de la migración, son difíciles de medir. Además, éstos podrían ser precisamente tan importantes para la supervivencia de muchas especies como la regulación de la población tradicional a nivel local (de J. Stocklin).

ducción (p. ej., el ciclo vegetativo de las hojas del trigo) y superan m u c h a s veces el valor que c o m o explicación tienen las m e d i c i o n e s fisiológicas realizadas en las hojas adultas. Sin conocerlos, los datos relativos a la eficacia (eficacia fotosintética) no son interpretables con respecto a la importancia de la producción (vida de las hojas, v. 13.6.3, 13.7.3). A d e m á s , estos datos pueden conseguirse sin gastos en tecnología, con marcado y visitas repetidas. A pesar de su gran importancia ecológica, se desconocen en la mayoría de las regiones de la tierra. La productividad de las praderas naturales, no estacionales, c o m o , p. ej., en las montañas tropicales, sólo puede determinarse a través de enfoques basados en la d e m o g r a f í a foliar.

14.1.2 C o m p e t e n c i a Las subpoblaciones de la m i s m a edad suelen denominarse con términos militares romanos. Dentro de una población, las semillas que se producen al m i s m o tiempo, las semillas que germinan al m i s m o tiempo o las plantas jóvenes de la misma edad, al igual que las hojas de la misma fecha de brotación constituyen cohortes. Las cohortes de la m i s m a edad de especies diferentes se agrupan a veces con el nombre de legiones. Si una cohorte de semillas cae en un lugar no colonizado todavía y germinan m u c h a s semillas a la vez en un espacio reducido, surgirá una cohorte de plántulas, en la que, al ir aumentando el tamaño de los individuos, surgirán problemas por dicho espacio. La mutua competencia por la luz y la competencia por los recursos del suelo ponen en marcha grandes procesos de selección intraespecíficos en las poblaciones sincrónicas. Los procesos demográficos dependen siempre de la densidad; esto no sólo atañe a la mortalidad (descrita en el párrafo siguiente) en las poblaciones iniciales una vez establecidas, sino también a la fecundidad. Con m á s frecuencia, de cada cohorte de semillas crecen sólo muy pocas p l á n t u l a s , a m e n u d o m u y d i s p e r s a s y l i m i t a d a s a espacios situados entre individuos ya establecidos de la m i s m a especie y de otras (fig. 14-6). Al repetirse en el tiempo este proceso, se originan poblaciones estructuradas según la edad y el tamaño y en ellas no sólo compiten

Fig. 14-8 : La c o m p e t e n c i a intraespecífica en m o n o c u l t i v o s sincrónicos se v e r e f o r z a d a por un e f e c t o d e interés c o m p u e s t o y provoca u n a distribución a g r a n e s c a l a y en declive d e los individuos, q u e d e s e m b o c a en u n p r o c e s o d e a u t o a d a r e o (fig. 14-9).

14.1 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s

los individuos de las cohortes con la misma edad, sino que también aparecen poblaciones asincrónicas que interactúan de forma compleja con la vegetación existente. La problemática fundamental, sin embargo, se pone mejor de manifiesto en las poblaciones sincrónicas, después de catástrofes provocadas por incendios o tempestades, en comunidades iniciales sobre terrenos nuevos o en la agricultura y la silvicultura. El punto de partida es una cohorte de semillas, para mayor claridad, semillas de árboles, que se encuentran en el banco de semillas del suelo y de ella se desarrolla sincrónicamente una considerable población de plántulas sin competencia con otras especies. Es muy improbable que todas estas plántulas se conviertan en árboles adultos (además falta sitio) y que todas las semillas se desarrollen completamente por igual (en forma y velocidad). Diferencias ínfimas en el t a m a ñ o de la semilla y en las d i f e r e n c i a s durante el desarrollo (p. ej., germinar unas horas antes) al principio no producen apenas diferencias perceptibles en el tamaño, las cuales, sin embargo, aumentan rápidamente (comparable a un «efecto de interés compuesto»; fig. 14-8). De esta desigualdad intraespecífica surge un proceso de selección/supresión llamado autoaclareo o autorraleo (ing. self-thinning) y que. debido a la gran importancia que tiene para la biología, ha sido objeto de investigación en cientos de publicaciones sin que hasta la fecha se haya explicado por completo su mecanismo. El autoaclareo se produce de manera sorprendente no al azar o en cada especie según modelos totalmente diferentes, sino que sigue una relación repetida, la «ley del autoaclareo - 3 / 2 » (expresada en ing. minus three over two), según la cual la densidad de los individuos con la creciente masa individual promedio, tomada c o m o un doble logaritmo. desciende linealmente, y con la elevación - 1 , 5 (fig. 14-9). En los sistemas maduros que han alcanzado ya toda su altura (y un rendimiento final constante, v. más adelante), la relación se iguala a - 1 . La elevación de la llamada línea de autoaclareo (ing. self-tliinning Une), en la que el proceso de autoaclareo tiene lugar m á s tarde, es válida para las plántulas de flor densamente sembradas en un criadero protegido de la luz lateral del m i s m o m o d o que para plantaciones forestales o el crecimiento sincronizado después de un incendio. L o que cambia es el punto de intersección con la abscisa (desplazamiento horizontal). En la silvicultura se adelanta el autoaclareo al hacerse la entresaca antes de tiempo. En la agricultura, éste se evita calculando los gastos de las semillas. La densidad de un tallo (culmo) con espigas en un campo ya no puede pasar de un valor limitante determinado sembrando con m á s densidad. La siembra m á s densa provocaría un aumento de culmos estériles y una disminución del amacollado por semilla (mayor número. pero individuos m á s pequeños). Se habla de un r e n d i m i e n t o f i n a l c o n s t a n t e (ing. constantfinalyield), o sea, que. partiendo de una fecundidad concreta del suelo ya no puede subir más la producción de biomasa por superficie. C u a n d o la densidad es muy alta, la producción de grano puede llegar a ser nula, aunque toda la biomasa producida por superficie sea invariablementer alta. En un bosque maduro, la biomasa por superficie puede ser casi estacionaria. independientemente de la densidad, es decir, la producción anual de biomasa compensa sólo lo que se desprende (incluidos lo individuos que se pierden por autoaclareo). La geometría de la sementera (la estructura espacial de la población) influye en el desarrollo del sistema. Un modelo de siembra próximo a lo regular (a una densidad dada, una misma distancia

967

entre individuos), causa rendimientos más elevados y fuerza competitiva ante las malas hierbas que la siembra en fajas (con distancias desiguales entre los individuos y las hileras; según J. Weiner). Esto es también muy significativo desde el punto de vista ecológico y plantea la pregunta de por qué motivo aparecen agrupadas las especies con tanta frecuencia en lugares donde la competencia intraespecífica es tan elevada. Estas preguntas sólo pueden responderse si se conocen todos los factores evolutivos y eficaces de riesgo. En grupo (igual que los bancos de peces) la oportunidad de supervivencia individual ante la presión selectiva de los herbívoros es mayor, incluso cuando el precio es un crecimiento individual menor. La presencia en grupos es también una consecuencia inevitable de fuentes puntuales de diásporas. la distribución estocástica y las condiciones heterogéneas del asentamiento (ingl.

patchy). La elevación - 3 / 2 suele explicarse (según K. Yoda) por el hecho de que las plantas crecen fijadas y, por eso. la superficie sobre la que crece la población está también fijada y porque la altura morfológico/estática está limitada, por lo que también está fijado todo el volumen m á x i m o disponible. La biomasa por individuo sustituye aquí al volumen por individuo. Al igual que en una caja de cubos aplicables dentro de un volumen total determinado sólo tienen sitio muchos cubos/plantas pequeños o pocos y grandes, la relación sigue el cociente de una función cúbica y otra cuadrada de la longitud de los bordes (representado logarítmicamente 3/2). Tras la posición concreta de la «línea de autoaclareo» deben haber, sin embargo, «constantes» biológicas, como. p. ej., la utilización de la luz mediante la fotosíntesis y la relación aulótrofo/heterótrofo (biomasa con hojas o sin hojas) en el organismo vegetal. Es inimaginable un bosque con troncos densamente agrupados y hojas sólo en la parte superior. Los intentos de cambiar experimentalmente la «línea de autoaclareo» dieron una pérdida de profundidad con un fuerte sombreado.

log densidad de individuos (n/superficie) Fig. 14-9: El a u t o a c l a r e o e n m o n o c u l t i v o s sincrónicos s i g u e la ley del a u t o a c l a r e o - 3 / 2 , ing. -3/2-self-thinning law.

968

14 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

Fig. 14-10: La c o m p e t e n c i a a é r e a y s u b t e r r á n e a por los recursos en un e j e m p l o p r o t a g o n i z a d o p o r Ipomoea tricolor, u n a p l a n t a v o l u b l e . Las b a r r a s b l a n c a s m u e s t r a n el e f e c t o s o b r e la biom a s a individual m e d i a ; g r a n d e s efectos subterrán e o s , p e q u e ñ o s e f e c t o s a é r e o s . Las b a r r a s o s c u r a s m u e s t r a n las d i f e r e n c i a s i n d u c i d a s ( a s i m e t r í a ) p o r las c o n d i c i o n e s d e c r e c i m i e n t o e n la b i o m a sa d e los individuos d e u n a clase d e e x p e r i m e n tación: grandes efectos aéreos, pequeños efectos s u b t e r r á n e o s . - S e g ú n J. W e i n e r .

coeficiente

O 3 -

biomasa

*

4

de varianza

i.


e

14

o

0

*

12 £ ninguna

sólo compiten

sólo compiten

compiten

competencia

los tallos

las raices

tallos y raíces

El autoaclareo de las poblaciones dependiente de la densidad, o sea, la presión y la muerte de los individuos que caen en beneficio de los más grandes (que absorben la mayor parte de la luz solar), es un e j e m p l o de competencia asimétrica. Asimétrica porque la oportunidad de aprovechar el recurso de la luz se distribuye entre los individuos de una manera crecientemente asimétrica (la luz es un recurso vectorial), y la competencia provoca una distribución muy asimétrica del tamaño individual. En cambio, la oferta de nutrientes del suelo explotados por unos cuantos individuos es más bien difusa, las raíces tienen (al menos teóricamente) la m i s m a oportunidad para llegar hasta los nutrientes, por lo que aquí se produce una competencia simétrica. Naturalmente, en el m u n d o real existen todas las transiciones entre estas dos posiciones extremas. Por regla general, las interacciones de los tallos presentan una asimetría m á s clara que las de las raíces. Una interpretación de los e f e c t o s de la competencia requiere un análisis tanto de los procesos aéreos c o m o subterráneos (p. e j . , a l e j a m i e n t o de las plantas v e c i n a s , trasplante, experimento tipo common garúen o common pot - j a r d í n c o m ú n o maceta c o m ú n , r e s p e c t i v a m e n t e - c o m o en la fig. 14-10). El experimento representado en la fig. 14-10 ilustra la diferente importancia que tiene la competencia de los tallos (caulinar) y la de las raíces (radical) tomando c o m o ejemplo una planta voluble. La biomasa de los individuos muestra la dificultad de la obstaculización mutua; la varianza de la masa individual dentro de una variante de tratamiento muestra lo asimétrico que es el efecto. Una gran varianza significa una gran diferencia entre el individuo m á s pequeño y el más grande del grupo y señala una tendencia a la presión. Así c o m o sólo la competencia aérea (a frente a b) reduce poco la biomasa. la asimetría sube mucho entre los tamaños individuales. Unicamente la competencia subterránea (c) reduce la biomasa de manera muy marcada (como es de esperar en esta disminución del espacio disponible para las raíces), pero el aumento de la varianza del tamaño entre los individuos de un 14 % hasta aprox. 19 % es escaso y poco significativo estadísticamente. La

s

adición de ambos efectos (d) lleva a otra reducción de la biomasa individual, y la varianza sube a un 25 %, el mismo nivel que en la simple competencia caulinar, siendo la biomasa 1/5 de grande solamente. Esto quiere decir que, en este experimento, la pérdida de biomasa se debe en primer lugar a la competencia radical, pero la asimetría de la biomasa de los individuos se debe principalmente a la competencia caulinar.

A largo plazo, estas situaciones de competencia acabarían siempre con la presión y, en última instancia, con la muerte de los individuos o de las especies de crecimiento más débil. ¿Por qué hay entonces poblaciones diversas y sistemas vegetales ricos en especies? Ésta es una de las cuestiones básicas de la coexistencia de las especies y de la investigación de la biodiversidad (v. 14.2.4). Se ha postulado a veces (v. 14.2.4.1) que la coexistencia a largo plazo de las especies o los genotipos dentro de una especie sólo es posible cuando su necesidad de recursos no es idéntica desde el punto de vista cualitativo y, al menos en parte, evita la c o m p e t e n c i a (diferenciación funcional de los nichos según G.F. Gause). Si falta esta diferenciación de los nichos, se llega a una exclusión competitiva (ing. competitive exclusión). El concepto de nicho, limitado a los recursos clásicos c o m o los nutrientes del suelo, el agua y la luz, ha perdido importancia en la actualidad, ya que la mayoría de las plantas de un emplazamiento determinado utilizan los mismos recursos. Sin embargo, al diferenciarse espacial y temporalmente la actividad vital, es posible una cierta diferenciación de los nichos (explotación de diferentes horizontes del suelo, posiciones de las poblaciones, estaciones). Si se incluye también en el concepto ampliado de nicho la capacidad de resistencia frente a los agentes patógenos y los herbívoros, o incluso las relaciones de mutualismo diferencial con los hongos micorrízicos y los polinizadores, el «nicho» se convierte en sinónimo de la suma de todas las propiedades de una planta.

14.1

Sería demasiado simple atribuir a la prueba (que muchas veces falta) de una diferenciación funcional de los nichos sencillamente la falta de exactitud y precisión de la analítica (definición de nicho). Aquí el modelado matemático de las poblaciones y las comunidades de especies ha aportado un nuevo punto de vista decisivo al haberse incluido un medio ambiente inestable. Los modelos teóricos tienen aquí la enorme ventaja de que no están limitados temporalmente, son siempre experimentos. Si se modela en el ordenador una situación clásica de competencia (p. ej., una especie vegetal, que, luchando por la luz, crece con más rapidez que otra), al final, de dos especies, siempre queda sólo una. Si se incluye un elemento perturbador, p. ej., el alejamiento regular del 50 % de los individuos de cada población, el aumento excesivo de una de las dos especies se retrasa durante m u c h o tiempo, pero finalmente acaba habiendo sólo una especie. Si en lugar de dos se dejan crecer juntas seis especies y se las perturba a distancias irregulares con entresacas regulares de individuos, coexisten de manera ilimitada temporalmente, con tal de que se trate de especies en las que el crecimiento de sus poblaciones sea relativamente lento y siempre que no se presenten perturbaciones con demasiada frecuencia (según M. Huston).

Aunque los modelos matemáticos no pueden representar todas las irregularidades del m u n d o real, muestran simulaciones en las que también pueden coexistir especies sin diferenciación de nichos, si las perturbaciones que sufren son regulares. La perturbación (o trastorno), combinada con reacciones específicas de la especie a dicha perturbación, puede facilitar la coexistencia de especies con nichos ecológicos que coincidan ampliamente (v. 14.2.4.1). Las poblaciones siempre se ven perturbadas de cualquier manera: las praderas naturales son pastadas, la maleza seca mediterránea se q u e m a a intervalos regulares y las poblaciones de bosques naturales experimentan un aclarado y un cierre permanentes cuando caen los árboles. La gap dynamic provocada por estos hechos determina también la e l e v a d a b i o d i v e r s i d a d de los b o s q u e s t r o p i c a l e s (fig. 14.3.1).

En este apartado se abordan las diferentes estrategias de las plantas, para producir una descendencia próspera (para la biología de la evolución, la floral y la difusión de las diásporas, v. cap. 10 y 11.2, espermátofítinos). La protección de la población y el continuo desarrollo de su g e n o m a en el espacio y a través del tiempo es la función vital a la que se subordinan todas las demás. Hay diversas maneras o estrategias vitales para alcanzar este objetivo (ing. Ufe strategies, Ufe history strategies). La eficacia de éstas depende m u c h o de las condiciones ambientales y de la competencia. Cada planta afronta también el problema básico de cuántos asimilados (y a qué ritmo temporal) pueden invertirse en la reproducción y el crecimiento vegetativo (ing. reproductive allocatiorí). Si hace una cosa, no puede hacer la otra a la vez en la m i s m a extensión y se habla entonces de «trade o f f » , o sea. de un compromiso con las desventajas para el proceso alternativo. Estas estrategias de inversión están estrechamente unidas a la vida (duración de la vida) de la planta y al curso

969

(muchas plantas herbáceas con raíces axonomorfas) y algunas especies arbóreas pueden seguir reproduciéndose durante m á s de 2000 años (Sequoiadendron giganteum, Cryptomeria japónica). La clásica división en especies anuales, bienales y perennes no tiene en cuenta esta continuidad. Algunas «anuales» experimentan varios ciclos biológicos en un año, algunas de las que sólo se reproducen una vez (las llamadas especies monocárpicas o liexapánticas, v. 10.1.3.4) necesitan para producir la primera flor de 20 a 30 años y se agotan entonces (p. ej.. Agave americana).

Es muy difícil comprobar cuánto invierte una planta en la reproducción. N o existe una frontera nítida entre las dos posiciones extremas, (1) sólo cuenta la masa de semillas y (2) toda la biomasa producida se dedica a asegurar la protección de la descendencia. Generalmente cuentan en los gastos de la reproducción toda la inflorescencia, junto con las partes del tallo o rama a la que pertenecen, el néctar y el polen, los frutos y las semillas y los dispendios metabólicos implicados. Apenas si se pueden cuantificar todos estos gastos porque a m e n u d o la producción de frutos y semillas se emplea c o m o medida, aunque ésta no represente más que una parte de los gastos de la reproducción (fig. 14-11). En algunas plantas herbáceas de vida corta y en los cereales (en ellos recibe el nombre de índice de la cosecha; ing. harvest índex) se invierte en las diásporas en torno al 50 % de la biomasa total producida. En las plantas longevas, el valor desciende por debajo del 1 % o incluso llega a ser nulo durante m u c h o tiempo. De esto se derivan dos estrategias contrarias: la r y la K (fig. 14-12, v. 12.5.1.3). Las estrategas r apuestan por una rápida y numerosa producción de semillas a costa de todos

100

*

1 4 . 1 . 3 Ecología d e la reproducción

E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s

80

(X3 C 2

tTí

60 3, JS

(O

"S £ S 40

H

a» "O

P 20 A

m

hipocótilo

raices

o 4 ag.

germinación

sept.

oct. maduración de las semillas

d e su c i c l o b i o l ó g i c o ( i n g . Ufe cycle). Algunas especies vegetales pueden concluir su ciclo biológico en 6 semanas (p. ej., Arabidopsis íhaliana), otras necesitan 1-3 años hasta que lleguen a la madurez reproductiva y mueren después

Fig. 1 4 - 1 1 : Proporción d e e s t r u c t u r a s r e p r o d u c t i v a s en la b i o m a s a total

d e n t r o del ciclo v e g e t a t i v o d e Senecio vulgaris. - S e g ú n J.L. Harper y J. O g d e n .

970

1 4 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

Las d i f e r e n t e s e s t r a t e g i a s vitales y r e p r o d u c t i v a s d e las p l a n t a s d o m i n a n las diversas f a s e s d e s u c e s i ó n . P l a n t a s leñosas: A s a u c e d a l y alam e d a j ó v e n e s en un p e d r e g a l ; B b o s q u e primitivo d e c o n i f e r a s d e 3 0 0 a ñ o s (Pseudotsuga menziesii, d o u g l a s i a , O r e g ó n ) . C P l a n t a s h e r b á c e a s : c o m u n i d a d ruderal en u n a superficie d e aluvión; D c o m u n i d a d praticola c l i m á t i c a m a d u r a y milenaria ( C a r i c e t u m curvulae, 2 5 0 0 m, Alpes occidentales). En A y C p r e d o m i n a la r e p r o d u c c i ó n r á p i d a y u n a e l e v a d a p r o d u c c i ó n d e semillas; en B y D d o m i n a el c r e c i m i e n t o v e g e t a t i v o l e n t o y, e n D, la difusión clónica. Fig. 1 4 - 1 2 :

los demás órganos y a costa del tiempo de vida. Éstas son las plantas pioneras de los espacios muy alterados, p. ej., las plantas ruderales (ing. ruderals), es decir, las especies de las primeras fases de sucesión (v. 14.3.2). Un elevado riesgo de mortalidad general favorece a las estrategas r. Para las estrategas K, el crecimiento vegetativo y la persistencia individual (seguridad de una larga vida) tienen la mayor prioridad. Ocupan el espacio una vez conquistado durante el mayor tiempo posible y lo consiguen mediante una estrategia de crecimiento y desarrollo conservadora y minimizadora de riesgos. En la tipología de J.P. Grime (v. 15.2.13) están los competidores (ing. competitors), o sea, especies de sucesión tardía. La mayoría de las especies vegetales se encuentran entre estas estrategias extremas. Llama la atención que las propiedades de las diásporas se correspondan de una manera característica con estas estrategias. Por término medio muchas estrategas r tienen semillas pequeñas, «baratas», a menudo están provistas de mecanismos para la difusión a distancia y muchas veces con una latencia o dormición muy escalonada (retraso de la germinación, grandes bancos de semillas en estado de reposo). En las plantas anuales pioneras, las semillas pueden germinar pasados los 100 años (en excavaciones se han registrado casos extremos de 1600 años). Son conocidas las «efí-

meras» de la flora de los desiertos, que permanecen en el suelo durante muchos años en forma de semillas y, sólo cuando se producen las raras e intensas lluvias, los desiertos se convierten en un inesperado mar de llores. Las estrategas K tienden a producir menos semillas, pero más pesadas y provistas de abundantes reservas. Esto último se explica porque, en las fases de sucesión avanzadas, la regeneración de las semillas está limitada por la luz. La semilla debe llevar consigo tantos recursos c o m o necesite la plántula para proveerse de raíces lo suficientemente profundas que aseguren la supervivencia y para sobrevivir a los largos períodos de carencia de luz hasta que la planta joven se vuelva autótrofa. El período de dormición o latencia de las semillas de estas especies raramente supera los dos años. Por regla general, sus semillas germinan tras un breve período de reposo hasta la próxima estación favorable (en la zona templada, la primavera siguiente o la posterior a ésta). Las estrategas K, en lugar de bancos de semillas, forman bancos o depósitos de plántulas que pueden resistir hasta que un vacío en el sistema permita que puedan seguir desarrollándose (típico de los bosques tropicales húmedos primarios). Las plantas poco longevas suelen ser pequeñas y las longevas, grandes, de lo que se desprende que existe una correlación entre el

14.1 Ecología d e las p o b l a c i o n e s

Tabla 1 4 - 1 :

La m a s a d e la semilla se relaciona c o n el t a m a ñ o

d e la p l a n t a . Forma d e c r e c i m i e n t o

Masa media d e las semillas (mg) Gran B r e t a ñ a

plantas herbáceas arbustos árboles

2 85 653

A escala mundial

7 69 328

D a t o s d e D.A. Levin y H.W. Kerster, s e g ú n J.W. Silvertown.

tamaño promedio de la planta y el de la semilla, sin que esto sea aplicable a casos particulares (tabla I4-1). Las semillas m á s ligeras las tienen las orquídeas en general y pesan aprox. 1 fig, y las más pesadas las tiene la palmera de las Seychelles Lodoicea maldivica (= L. sechellarum, = L. callypige), con 18-27 kg. C o m o las semillas de las orquídeas no pueden germinar si no forman una simbiosis con un hongo, no se puede llegar por eso a la conclusión a partir del tamaño de las semillas de que se trata de una planta ruderal. La masa de las semillas es muy conservadora. En condiciones desfavorables se reduce en primer lugar la cantidad de semillas. no su tamaño. En las plantas herbáceas de zonas húmedas no cambia, p. ej., el tamaño medio de la semilla con la altura en las montañas, pero sí que se reduce el número de individuos. Es famosa la escasa variabilidad del peso de las semillas del algarrobo (Ceratonia siliqua), que hizo que hasta la semilla fuera utilizada como unidad de peso (quilate).

Una consecuencia de estas diferencias en la dotación de las diásporas es que las estrategas K forman diásporas atractivas para los herbívoros. Si se formaran pocas cantidades de estas diásporas, los herbívoros podrían adaptarse a ellas e impedir la reproducción. Por eso, las estrategas k extremas tienden a hacer largas pausas reproductivas seguidas de años de «ceba» en los cuales la población de herbívoros dispone de m u c h a s diásporas (p. ej.. robles, hayas, muchas coniferas). Esto favorece una economía especial de las reservas. Otras alternativas son proveer a las semillas de sustancias venenosas o la formación de frutos (p. ej.. bayas o drupas) cuyas semillas son difundidas por los herbívoros (a m e n u d o después de haber pasado por el intestino de éstos). En el haya, los años de ceba se repiten cada 6-7 años. Se plasman con frecuencia en la presencia de anillos anuales más estrechos (hasta más de dos años), lo cual indica la competencia existente dentro de un individuo entre la reproducción y el crecimiento vegetativo. En las coniferas, estas restricciones sólo se han observado en el año de ceba. Los robles, que tienen grandes frutos, suelen producir en bosques naturalmente densos y en años buenos no más de 2000 bellotas por árbol y año. Las especies arbóreas «ruderaIes», como el abedul y el pino albar. muestran más bien un escaso comportamiento de ceba y la cantidad de las pequeñísimas semillas que producen puede llegar a ser de 5 0 000 a 300 000 por árbol. La dedalera (Digitalis purpurea), que es herbácea, produce medio millón de semillas por individuo.

En las plantas es m u c h o más frecuente q u e en los animales la multiplicación o división vegetativa por crecimiento clónico, o sea. eludiendo los riesgos de la reproducción sexual (v. 10.1.3.3). Según las circunstancias, m u c h a s plantas h e r b á c e a s p u e d e n p o n e r en f u n c i o n a m i e n t o la multiplicación clónica o la sexual o utilizar ambas. La importancia de la difusión clónica se intensifica generalmente cuando las condiciones de vida son desfavorables. Las posibilidades de la difusión vegetativa las ofrecen los estolones. los rizomas, acodos, tubérculos, trozos del tallo, tallos rastreros radicantes o tallos radicantes. Unidades de difusión clónicas

971

semejantes a las diásporas son los buibilos (fig. 4-13) y la reproducción asexual secundaria (apomixis, v. 10.1.3.3), que en una variante (agamospermia) produce semillas clónicas (p. ej., Taraxacum officinale). La mayoría de las plantas de alta montaña, las plantas de dunas, muchas plantas muy prósperas de zonas semiáridas (p. ej., Larrea tridentata, el arbusto de la creosota de los semidesiertos del Nuevo Mundo), pero también plantas de zonas inundables (Salix, Hippophae) e incluso árboles de bosque (Populus, especies de Ficus) son clónicas. En comunidades de pastizales segados con frecuencia, las especies clónicas están protegidas (Bellis perennis, Trifolium repetís) y casi todas las monocotiledóneas herbáceas perennes (sobre todo gramíneas, bambúes, plantas bulbosas y rizomatosas) son clónicas. A causa precisamente de esta marcada tendencia a la difusión clónica, muchas malas hierbas de los cultivos y de los prados apenas si pueden desarraigarse; muchas plantas ruderales perennes y prósperas utilizan la misma estrategia (p. ej.. Solidago canadensis, Epilobium angustifolium). Todos los musgos, equisetos y liqúenes y también muchos heled l o s son clónicos. Pocas son las especies perennes que no tienen ninguna alternativa asexual a la reproducción sexual, a excepción (con raras excepciones) de los árboles. Éste el motivo por el que el concepto biológico de población limitado sólo a la zoología no es aplicable a las plantas.

¿Por qué d e s e m p e ñ a la alternativa de la multiplicación clónica un papel tan grande? En principio representa un «freno» para la evolución. Resulta ventajoso cuando el éxito de una especie depende menos del número de descendientes reproductores que de la oportunidad de sobrevivir m á s tiempo. La difusión clónica hace posible que una planta alcance una enorme dominancia espacial, sin el arriesgado proceso de tener q u e pasar por el asentamiento de las plántulas. Se pueden «conservar» e imponer genotipos especialmente prósperos c o m o las formas extremas de los apomictos agamospermos de las angiospermas (v. 10.1.3.3) y, en las criptógamas, p. ej.. los liqúenes consiguen que sus unidades clónicas de disfusión puedan salvar cualquier extensión amplia. Esto se puede comparar a la difusión clónica de genotipos bien establecidos en la agricultura, c o m o en las variedades de frutas, de cepas o de flores (injerto, multiplicación por estacas, v. 7.3.3). Al competir con las d e m á s plantas, las que se difunden clónicamente pueden imponerse de dos maneras. La difusión tiene lugar poco a poco, pero con un frente de difusión cerrado por delante, c o m o en los clones que forman macizos y guirnaldas (plantas sertulosas) de ahí que se acuñara el término de estrategia de la falange (análoga a la antigua técnica de combate en formación cerrada). Es más frecuente encontrar la incursión puntual de poblaciones foráneas a través de «vástagos buscadores», la llamada estrategia de guerrilla. Esta segunda forma de difusión hace posible una conquista del terreno muy rápida y, en sus intentos por explorar el entorno, puede llegar muy pronto a microhábitats favorables, donde pueden establecer módulos de clones. Se ha demostrado en una especie rastrera de Portulaca y en Trifolium repens que estos vástagos se orientan también en su entorno por el desplazamiento de la luz roja de indicación del terreno («verde» ya ocupado). Numerosas especies pueden utilizar ambas alternativas: rápida conquista (arriesgada) y después establecimiento de nuevos «bastiones» con una aplastante dominancia espacial a nivel local (fig. 14-13). Si los sistemas de clones permanecen unidos, los recursos dentro del sistema pueden ser desplazados de tal manera que los módulos perjudicados periódicamente permanecen vivos o de manera que las «avanzadillas externas» que

972

1 4 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

Fig. 14-13: D i f u s i ó n c l ó n i c a s e g ú n el m o d e l o f a l a n g e . C l o n e s c o n s i g l o s d e e d a d d e Festuca orthophylla « a r a n » e n f r e n t e s c e r r a d o s l o s a l t i p l a n o s del NO d e los A n d e s a r g e n t i n o s ( 4 2 5 0 m, Cumbres Calchaquíes).

han llegado a terrenos especialmente prometedores (p. ej., un vacío dentro de un sistema) pueden extraer sustancias minerales rápidamente, lo cual se ha podido comprobar con m a r c a d o de isótopos. C r e c i e n d o c l ó n i c a m e n t e , las plantas alcanzan una cierta movilidad y así pueden explotar m e j o r los recursos distribuidos en el espacio de manera heterogénea. Los sistemas clónicos pueden alcanzar una edad enorme y potencialmente son inmortales. A pesar de todo, en la vegetación dominada por clones no existe necesariamente una unidad genética. A d e m á s de la posibilidad de que hayan mutaciones somáticas en los módulos parciales de un clon, se ha constatado a veces que plantas clónicas dominantes como los carrrizales o los pastizales alpinos de cárices presentan una variedad genética sorprendentemente alta, que apunta hacia la diversidad existente durante la fase de asentamiento. Clones diferentes (genets) pueden ensamblarse con los grupos de ramas diferentes (grupos de ramas o ramets) genéticamente distintos y acabar unos junto a otros. Con marcadores genéticos se cartografían estos clones del cárice Carex cur ttla y. j u n t o con la velocidad de crecimiento radial, se puede postular por el tamaño del clon una edad de varios milenios (según T. Steinger et al.).

La meta de este apartado era dejar claro que las poblaciones de individuos de todas las fases de desarrollo comprenden no sólo las grandes y vistosas etapas vitales. M u chas veces se decide en las fases m e n o s visibles de la vida si una población está creciendo o reduciéndose. La dinámica del desarrollo de las p o b l a c i o n e s d e p e n d e de los recursos existentes y, por lo tanto, de la densidad de los individuos y de la competencia y se ve marcada de manera determinante por las perturbaciones. La respuesta evolutiva a una perturbación frecuente es el crecimiento rápido unido a una vida breve y una elevada producción de semillas. A éste se opone, en los espacios estables, la longevidad e inversiones c o m p a r a t i v a m e n t e bajas en la rep r o d u c c i ó n . M e d i a n t e su e s t r u c t u r a m o d u l a r , m u c h a s plantas pueden introducir estrategias de multiplicación y difusión clónica y evitar así las primeras y peligrosas etapas del ciclo biológico. Estos p r o c e s o s d e t e r m i n a n no sólo el éxito local de una población, sino también su capacidad para extenderse por una gran área, tema del apartado siguiente.

1 4 . 2 Áreas v e g e t a l e s Las áreas (de distribución) son la expresión del territorio ocupado por especies o taxones superiores. Son el resultado del desarrollo o de la reducción filogenética y espaciotemporal (v. 10.3, fig. 14-14). Las áreas están delimitadas a consecuencia de la constitución (o capacidad de adaptación) ecofisiológica, la fuerza de la competencia, las posibilidades de difusión en el transcurso de la historia de la Tierra y la existencia de emplazamientos apropiados. Incluso los taxones expansivos m u c h a s veces no han podido ocupar todo su espacio posible (su «área potencial», contrapuesta al «área actual»), porque las migraciones y la ocupación permanente se producen con lentitud o pueden surgir barreras para la difusión (p. ej., mares, montañas o desiertos). La expansión espectacular y persistente de muchas especies difundidas por el hombre (v. antropocoria) lo muestra de un m o d o impresionante. En el origen de las áreas actuales entran en j u e g o factores genéticos, ecológicos e históricos. La corología describe y compara el área de difusión de los taxones (generalmente especies, también géneros o grupos de especies próximas). Basándose en ella pueden aclararse las complejas relaciones entre la f o r m a de las áreas y las condiciones ambientales actuales y pretéritas.

14.2.1 Tipos d e ár e as Las áreas resultan de la suma de las localidades donde se halla un taxón y se representa del mejor m o d o en forma de m a p a s (p. ej., figs. 10-31, 11-259, 14-15 hasta 14-18). El valor indicador de la representación de las áreas depende tanto de la correcta delimitación sistemática de un taxón o de la clasificación de un grupo de especies muy emparentadas c o m o del grado de suficiencia de los datos florísticos referentes a las localidades. Incluso para la flora de los traqueófitos de Europa media, las bases sistemáticas y fio-

14.2 Áreas v e g e t a l e s

973

Fig. 14-14: F o r m a c i ó n y t i p o s d e á r e a s d e las e s p e c i e s v e g e t a l e s . ( D i s t r i b u c i ó n o c c i d e n t a l , t i e m p o d e a b a j o a r r i b a , el e s t a d o a c t u a l e s t á r e p r e s e n t a d o )or el p l a n o d e la s e c c i ó n ; las p o b l a c i o n e s e x t i n g u i d a s t e r m i n a n p o r d e b a j o d e e s t e p l a n o q u e r e p r e s e n t a el m o m e n t o p r e s e n t e ) . A A m p l i a c i ó n d e l á r e a p. ej., Trifolium repens, fig. 10-26); e x t i n c i ó n d e p o b l a c i o n e s y r e d u c c i ó n a á r e a s B d i s y u n t a s (p. ej., Pinus nigra, fig. 10-31) o C p a l e o e n d é m i c a relict a (p. ej., Ginkgo biloba, fig. 14-16); D d i f e r e n c i a c i ó n a l o p á t r i c a d e u n a c o m u n i d a d r e p r o d u c t i v a p a r a d a r (tres) e s t i r p e s v i c a r i a n t e s (p. ej., Erysimum s e d . Cheiranthus, el p r o d u c t o d e la f o r m a c i ó n a l o p á t r i c a d e e s t i r p e s , l o s e s q u i z o e n d e m i s m o s , s e h a l l a n e n d i v e r s o s l u g a r e s d e l E g e o ) ; E p s e u d o v i c a r i s m o d e d o s t a x o n e s sin un e s t r e c h o p a r e n t e s c o , p e r o q u e s e s u s t i t u y e n e c o l ó g i c a y g e o g r á f i c a m e n t e p. ej., Gentiana clusiiy G. acauliss. str. ( = G. kochiana); F g r u p o d e f o r m a s c o n u n c e n t r o d e d i v e r s i f i c a c i ó n (Z c e n t r o d e o r i g e n , R e n d e m i s m o s r e l i c t o s [ = r e l i c t u a l e s ] , N n e o e n d e m i s m o s ) (p. ej., Carlina, fig. 1 4 - 2 1 ) . El e s q u e m a d e j a c l a r o q u e e n t r e la e d a d d e u n t a x ó n , s u d i v e r s i d a d d e f o r m a s y el t a m a ñ o d e s u á r e a n o e x i s t e n i n g u n a r e l a c i ó n d i r e c t a . - S e g ú n F. E h r e n d o r f e r .

rísticas todavía n o son completas para el análisis cronológico. La representación cartográfica de la distribución de un taxón requiere una cierta abstracción, porque la abundancia y la distribución espacial de los individuos en superficies mayores o menores con los vacíos que quedan entre ellas por lo común son muy irregulares. Son muy corrientes los mapas de puntos o de c o n t o m o s o combinaciones de los dos (p. ej.. figs. 10-31, 14-25). En los modernos trabajos corológicos en los que se emplean datos elaborados electrónicamente (p. ej., en la cartografía internacional de la flora de Europa central) se llega principalmente a mapas en retículo. que indican la presencia o ausencia de un taxón en cada una de las distintas cuadrículas cartografiadas (fig. 14-15). La distribución vertical de un taxón puede representarse en perfiles altitudinales.

Para describir, comparar y analizar las áreas de los taxones son importantes los criterios siguientes: • extensión: de local (endémica) a continental o ± m u n dial (cosmopolita), • continuidad: de ampliamente cerrada (continua) a muy f r a g m e n t a d a (disyunta), • densidad de la colonización: c o m ú n , extensa, dispersa o rara, • distribución de las distintas f o r m a s dentro del área, • relaciones espaciales con las áreas de las taxones estrechamente e m p a r e n t a d o s y • situación espacial del área. Un examen comparativo de numerosas áreas según estos puntos de vista permite el reconocimiento de diversos tipos de área (fig. 14-14).

14.2.1.1 Extensión de las áreas Entre los taxones que se encuentran por todo el m u n d o sólo en un tipo de e m p l a z a m i e n t o hasta los que dentro de las necesidades de su hábitat se hallan a nivel mundial, hay toda una serie de f o r m a s intermedias. Los taxones que están limitados a un área única y de ordinario pequeña reciben el nombre de endémicos, término que se ha aplicad o de un m o d o relativamente vago. Junto a rarezas constatadas por lo c o m ú n a nivel de especie, los e n d e m i s m o s locales, se distinguen a veces también e n d e m i s m o s regionales (p. ej., que sólo aparecen en los Alpes) o incluso continentales (p. ej.. que sólo se hallan en Australia), por

lo que la última categoría sólo tiene sentido a nivel de familia. Existen a n t i g u o s p a l e o e n d e m i s m o s y recientes n e o e n d e m i s m o s relictos. Los cosmopolitas, extendidos a nivel mundial, acompañan sobre todo a las plantas cultivadas, pero también hay cosmopolitas naturales, especialmente entre las plantas esporíferas. E n d e m i s m o s relictos conocidos, que en otro tiempo estuvieron ampliamente extendidos, son Ginkgo biloba (actualmente sólo en el O de China; fig. 14-16), Sequoiadendron giganteum (California) y Welwitschia mirabilis ( S O de África). Por otro lado, existen j u n t o a las áreas endémicas de Betula oycoviensis (SE de Polonia). Papaver kerneri (SE de los Alpes calizos) o las especies de Erysimum sect. Cheiranthus en la zona del Egeo (fig. 1032). áreas muy próximas de especies estrechamente emparentadas - c o m o se sabe por los e x p e r i m e n t o s de c r u z a m i e n t o - , de m o d o que pueden considerarse e n d e m i s m o s (nuevas especies) relativamente recientes. La proporción de taxones e n d é m i c o s aumenta claramente con la edad y el aislamiento de los distintos biotopos (v. 14.2.1.6). Entre las plantas esporíferas, son cosmopolitas, p. ej., la hepática Marchantía polymorpha o el helecho Pteridium aquílinum; entre las plantas palustres y acuáticas, fáciles de transportar por las aves acuáticas. Hippuris vulgaris, el carrizo Phragmites australis y numerosas «malas hierbas» difundidas por el hombre, que crecen en superficies alteradas (zonas ruderales, con frecuencia márgenes de caminos) y se encuentran por todo el mundo (p. ej., especies de los géneros Plantago, Poa. Rumex, Senecio, Stellaria. Trifolium). A nivel de familia tienen una gran cantidad de especies y están extendidas mundialmente de manera natural, p. ej., las orquidáceas, las poáceas, las asteráceas y las fabáceas.

14.2.1.2 Fragmentación natural de las áreas Una continuidad absoluta en la ocupación del suelo es rara. Al menos hacia los bordes del área, la distribución de la mayoría de los taxones muchas veces se ve reducida a puestos avanzados (o residuales). C u a n d o los vacíos de las áreas son tan grandes q u e no pueden ser salvados por los m e d i o s de diseminación normales del taxón, se habla de exclaves o de disyunciones. Algunas formas de disyunción se repiten con gran regularidad (en relación con las consecuencias genéticas de la fragmentación del hábitat, v. 10.3.2.2).

974

14 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

C a r t o g r a f í a d e la flora d e Europa central

Eryngium campestre L •

presencia c o m p r o b a d a

+

extinguido

$

probablemente extinguido

•

introducido accidentalmente

O

datos antiguos

Fig. 14-15: E j e m p l o d e un m a p a ( p r o v i s i o n a l ) e n r e t í c u l o d e l p r o y e c t o d e « C a r t o g r a f í a d e la flora d e E u r o p a c e n t r a l » : el c a r d o c o r r e d o r (Eryngium campestre, a p i á c e a s ) . S e r e p r e s e n t a s u p r e s e n c i a o a u s e n c i a e n las c u a d r í c u l a s d e 1 0 ' x 6 ' d e longitud y latitud g e o g r á f i c a , r e s p e c t i v a m e n t e ( u n o s 1 2 x 7 k m ) . Esta e s p e c i e p ó n t i c o - s u b m e d i t e r r á n e a s e e x t i e n d e m u y l e j o s h a c i a el n o r t e e n las c u e n c a s s e c a s y t e m p l a d a s y e n los valles f l u v i a les d e la l l a n u r a . - S e g ú n H. Niklfeld.

dudosos x

En Pinas sylvestris encontramos en el norte un área principal relativamente cerrada y, en cambio, en las montañas meridionales, la especie aparece en pequeñas áreas parciales disyuntas o exclaves. Las tres áreas parciales disyuntas del género Fagus son de tamaño aproximadamente semejante (fig. 14-17). El hecho de que las disyunciones de Fagus, Hepatica (fig. 14-17) y otras m u c h a s especies del bosque planifolio se parezcan considerablemente entre sí hace pensar en causas históricas y climatológicas comunes. Básicamente hay que pensar que las d i s y u n c i o n e s resultan de la reducción de áreas anteriormente continuas o . en casos extraordinarios, de la diseminación a grandes distancias. En los taxones hibridógenos (p. ej., alopoliploides) o en las razas ecológicas existe también la posibilidad de un origen múltiple paralelo en distintos lugares (origen politópico).

14.2.1.3

Densidad de ocupación de las áreas

Una alta densidad de ocupación del suelo muestra la zona ecológica óptima de una especie. Muchas veces se alcanza también allí la m a y o r difusión en emplazamientos diferentes (amplitud ecológica máxima) y la mayor diversidad genética (polimorfismo, centro de variabilidad). Lo mismo puede decirse de los géneros y las familias, y las regiones donde con riqueza en especies especialmente gran-

citas incompletas

de reciben el nombre de centro de di versificación. Son lugares de desarrollo y conservación de los taxones cor r e s p o n d i e n t e s , pero, sin e m b a r g o , no n e c e s a r i a m e n t e constituyen el centro de origen. Con todos estos criterios pueden reconocerse los llamados centros del área. Euphrasia mínima aparece en los Alpes centrales desde el piso montano al nival (1400-3 KM) m); sin embargo, su frecuencia máxima. su mayor amplitud ecológica y su centro de variabilidad se sitúan en el piso alpino inferior, entre los 2000 y los 2300 m (49 fenotipos en comparación con los 2 y los 8 que se encuentran en el margen superior e inferior, respectivamente). Un ejemplo de centros de di versificación de géneros es O nonis, con la mayoría de las especies en la parte suroeste de la región mediterránea (fig. 14-18) y de familias es. p. ej., las rubiáceas, que presentan gran número de géneros en los países tropicales cálidos y húmedos y van disminuyendo al pasar a regiones más secas y frías.

14.2.1.4 Relación geográfica entre áreas de distribución Según la posición en el espacio de sus áreas y de sus centros de distribución, especies estrechamente emparentadas pueden disponerse en determinados geoelementos (agrupados en orden jerárquico). En la fig. 14-19 se han repre-

1 4 . 2 Áreas v e g e t a l e s

975

El género Fagus pertenece al elemento holártico, la especie F. sylvatica, al centroeuropeo, y su pariente próximo, Fagus orientalis, se halla en un área relicta junto al mar Negro. El género Laurus comprende las dos especies L. liobilis y L. azorica (= L. canariensisy. la primera pertenece al geoelemento mediterráneo y la segunda. al macaronésico. Las dos especies tan estrechamente emparentadas de este género relicto subrayan las estrechas relaciones que existen entre las floras macaronésica y mediterránea (área común en el Terciario). El elemento tropical amplio y el subordinado neotropical lo pueden representar, respectivamente, la familia de las arecáceas (palmeras) y o la de las bromeliáceas.

14.2.1.5 Zonas florísticas climáticas

© J u r á s i c o superior ® Jurásico m e d i o ® Jurásico inferior

Z o n a s latitudinales: Muchas áreas de distribución tienen una forma q u e se corresponde más o menos con las latitudes geográficas, por lo que presentan aspecto más o menos zonal (p. ej., figs. 14-17, 14-21). Por ello es útil emplear c o m o sistema de referencia para ordenar y describir las áreas, las zonas florísticas que se suceden formando bandas latitudinales del ecuador a los polos y, en general, se corresponden con la variación de las temperaturas (fig. 14-22). Partiendo de las z o n a s tropicales (t) y de las vecinas subtropicales (subtrop) pueden distinguirse: hacia el norte, las zonas meridional (m), submeridional (sni), templada (temp), boreal (b) y ártica (a); hacia el sur. la austral (austr) y la antártica (antarct), q u e se corresponden, respectivamente, con las que van de meridional a templada y de boreal a ártica en el hemisferio norte. Continentalidad-oceanidad: Otra diferenciación resulta de distinguir niveles de oceanidad según la intensidad de la oscilación anual y diaria de la humedad y la temperatura y de caracterizar las áreas de acuerdo con su disposición: euoceánicas (euoc). oceánicas (oc), suboceánicas (suboc), subcontinentales (sube), continentales (c) y eucontinentales (euc). (Si se consideran los pisos altitudinales «oceánico» se aplica al clima húmedo próximo a la costa y muy influido por el mar, con una baja amplitud térmica a lo largo del año; «continental» se aplica al clima del interior, más seco y alejado de la costa, con una amplitud térmica mayor).

® Plioceno • Presente

Fig. 14-16: La d i f u s i ó n d e l g é n e r o Ginkgo en el h e m i s f e r i o n o r t e s e g ú n l o s r e s t o s fósiles, d e s d e el J u r á s i c o inferior h a s t a el Terciario r e c i e n t e (Plioc e n o ) y los t i e m p o s a c t u a l e s . P a r a los m a p a s s e h a a d o p t a d o la s u p e r f i c i e t e r r e s t r e e n su e s t a d o a c t u a l . Los c a m b i o s q u e s e h a n p r o d u c i d o d e s d e el J u r á s i c o inferior ( a p r o x . 2 0 0 m i l l o n e s d e a ñ o s ) n o h a n i n f l u i d o e s e n c i a l m e n t e e n las vías d e m i g r a c i ó n . - S e g ú n H . T r a l a u .

sentado los centros de distribución de los geoelementos m á s i m p o r t a n t e s q u e participan en la f o r m a c i ó n de la flora centroeuropea. Si se s u m a n las áreas de numerosas especies de un geoelemento determinado, se puede recon o c e r su c e n t r o d e d i s t r i b u c i ó n p r i n c i p a l ; lo m u e s t r a la

fig. 14-20 a propósito del geoelemento circumpolar-ártico-alpino en la flora de Escandinavia.

Zonas altitudinales: Teniendo en cuenta los pisos altitudinales [(fig. 14-44, v. 15.1.2) para Europa media (planario |pl). colino [co|. montano [mo], subalpino [salpj y alpino lalp|) resulta posible una descripción tridimensional de las áreas que puede adoptar aspecto de fórmula y, asim i s m o , puede conducir a la reunión de las áreas semejantes en tipos de área. La fórmula s m / m o - b (c) E U R A S caracteriza el área de Pinus sylvestris c o m o «submeridional montana hasta boreal, moderadamente continental y eurasiática», mientras, la de Quercus robar es s m / m o - t e m p ( s u b o c ) E U R . o sea, «submeridional montana hasta templada, débilmente suboceánica y europea» y la de Fagus sylvatica, m/mot e m p ( o c ) E U R , «meridional m o n t a n a hasta templada, oceánica y europea».

14.2.1.6 Espectros de tipos de área Las áreas y los tipos de área (fig. 14-14) pueden registrarse y compararse de acuerdo con criterios muy variados y ahora cada vez mejor gracias a la ayuda de los ordenadores.

976

14 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

Fig. 14-17: D i s t r i b u c i ó n a c t u a l d e las f a g á c e a s , c o n las á r e a s d e Fagus y s u s p a r i e n t e s , las n o t o f a g á c e a s , c o n Nothofagus, a s í c o m o t e s t i m o n i o s f ó s i l e s d e l o s d o s g é n e r o s ( + , x ) . - S e g ú n H. M e u s e l et al., a s í c o m o C.G.G.J. v a n S t e e n i s .

+

Fagus (con numero de especies reoemwyfósilM)

* Nothofagus (rtctente y fosií)

Si se calcula la proporción en la que intervienen los distintos tipos en la composición de las floras o de las unidades d e v e g e t a c i ó n , los e s p e c t r o s d e t i p o s d e á r e a o b t e n i d o s

permiten extraer importantes conclusiones sobre la estructura y el origen de tales floras o unidades de vegetación. El elevado grado de endemismo de las islas Hawai (aprox. 20 % de los géneros y el 90 % de las especies que componen la flora vascular terrestre son endémicos) hace resaltar, p. ej., la edad geológica relativamente considerable del archipiélago, la falta de conexiones continentales antiguas y la evolución, en gran parte independiente, del mundo orgánico propio de la zona a partir de un numero limitado de diversos individuos fundadores, que llegaron allí por difusión a distancia. Los espectros de tipos de área de los bosques planifolios mixtos más orientales de Europa muestran en los Urales una proporción relativamente elevada de los geoelementos boreal y subsiberiano y. en cambio, m á s hacia el sur. en la cuenca del

V77?. • Ononis (con número de especies) *E55? = 10 especies w m = 3 0 especies

Donetz, son importantes los elementos submediterráneo y póntico. Estas diferencias se explican si se considera en cada caso la proximidad de los refugios de las glaciaciones, su importancia en la reforestación postglacial y el clima actual del territorio.

1 4 . 2 . 2 Difusión 14.2.2.1 Posibilidades de migración Las plantas fijas sólo pueden formar y ampliar su área si producen unidades de diseminación, las llamadas diásporas (p. ej., esporas, semillas, frutos indehiscentes, unida-

Fig. 14-18: C e n t r o d e d i v e r s i f i c a c i ó n y z o n a s c o n n ú m e r o d e e s p e c i e s d e c r e c i e n t e e n el g é n e ro Ononis ( g a t u ñ a ; f a b á c e a s ) . - S e g ú n H. M e u s e l y E. J á g e r .

1 4 . 2 Áreas v e g e t a l e s

IRCUMART

977

sólo a pequeñas distancias, pero también puede darse una difusión o diseminación a gran distancia.

La difusión de una especie (migración) puede tener lugar en forma de frente de migración, a pequeños pasos o a grandes saltos, c o m o un f e n ó m e n o estocástico, a través de puestos avanzados (fig. 14-23). Los huracanes pueden transportar diásporas pequeñas o bien adaptadas para el vuelo y depositarlas a centenares de kilómetros. Las aves migratorias y acuáticas transportan diásporas ocasionalmente a distancias transatlánticas, y es evidente que una serie de disyunciones modernas entre Sudamérica y Africa se han originado así (p. ej.. en el género epífito Rhipsalis. de las cactáceas, que produce bayas y ha alcanzado incluso Madagascar y Sri Lanka). El cocotero (Cocos nucífera) ha extendido su área a las costas de todas las regiones tropicales gracias a sus frutos, provistos de un endosperma graso y un hueso impermeable, capaces de flotar y de conservar largo tiempo su capacidad germinativa en el agua salada (v. 15.2.16).

MtOIOEU

MACAR.

SAHARO-StND

Fig. 14-19: R e g i o n e s florísticas, d e n t r o d e r e i n o florístico del h e m i s f e r i o norte, del Holártico d e Eurasia o c c i d e n t a l y d e la z o n a limítrofe del norte d e África. regiones, subregiones, o t r o s límites (provincias, etc.): r e g i o n e s circumártica, c i r c u m b o r e a l , m e d i o e u r o p e a (con los territorios atlántico, s u b a t l á n t i c o , c e n t r o e u r o p e o , s a r m á t i c o ; álpico y carpático), p ó n t i c o - a u s t r o s i b e r i a n a (con los territorios panónico, m e d i o s i b e r i a no, etc.), m e d i t e r r á n e o - m a c a r o n é s i c a (con los territorios s u b m e d i t e r r á n e o , caucásico, etc.), t u r á n i c a - o r i e n t a l (con los territorios a r a l o - c á s p i c o , etc.) y s a h a r o - s i n d i a n a . N norte, S sur, E este, W o e s t e , C c e n t r a l . - S e g ú n H. M e u s e l e t al.

des de d i s e m i n a c i ó n vegetativas c o m o los propágulos, etc.), con cuya ayuda se instalan en nuevas localidades. Tales diásporas se producen a menudo en grandes cantidades y pueden estar especializadas para la autocoria o para ser transportadas por el viento, el agua o los animales (v. 11.2, espermatófitos). Por lo común, la diseminación se realiza

Los mejores modelos para valorar la velocidad y el resultado de la colonización de territorios muy alejados son los hábitats de las islas. tanto en mar como en tierra, donde, p. ej.. las cimas de las montañas, igual que las islas, permanecen aisladas a una gran distancia. El Krakatoa nos ofrece un modelo especialmente instructivo. Una gran enipción volcánica destruyó en 1883 todo vestigio de vida en el archipiélago de Krakatoa. situado entre Sumatra y Java. En 1934 habían llegado ya. desde distancias de por lo menos 4590 km. 271 especies de plantas terrestres.

Por lo general, las cadenas de hábitats isleños constituyen corredores migratorios (island o mountain hopping). El gran c o m p l e j o de islas indomalayo ha servido en muchos casos de camino entre Asia oriental y el espacio del Pacífico occidental y Australia. De manera semejante se prod u j o muchas veces a lo largo de las cordilleras del oeste de Norteamérica y Sudamérica o en las altiplanicies volcánicas de África oriental un intercambio florístico que ha llegado hasta tiempos geológicos recientes: este intercambio ha tenido lugar entre los hemisferios norte y sur (p. ej., el género Alnus, que, a través de América central, llegó al sur de los Andes). Durante el siglo pasado, estos mecanismos naturales de la difusión a distancia de las especies ha quedado relegado

Fig. 14-20: Distribución d e 5 0 e s p e c i e s cicump o l a r e s á r t i c o - a l p i n a s d e Escandinavia en el hemisferio n o r t e . La c o n c e n t r a c i ó n , la irradiación m a r g i n a l y el e m p o b r e c i m i e n t o d e e s t e g e o e l e m e n t o se indican m e d i a n t e las c u a d r í c u l a s c o n una densidad de especies diferente. - Según E. Hultén.

978

1 4 E c o l o g í a d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

VZZZ • C. acaulis

Carlina

o C. vulgaris

agg.

Limite oriental de C. vulgaris

"• 3a, c '

1

i

*

1 C. corymbosa

agg. I

Carlina

C. acaulis subsp. simplex

o subg. Carlowizia

•

C vulgaris C. acanthilolia

subg. Lyrolepis C. corymbosa

F o r m a c i ó n d e las á r e a s y d i f e r e n c i a c i ó n f i l o g e n é t i c a d e las f o r m a s d e d e s a r r o l l o e n el g é n e r o Carlina ( a s t e r á c e a s ) ; los t a x o n e s c a n a rios y m e d i t e r r á n e o s o r i e n t a l e s del s u b g . Carlowizia y del s u b g . Lyrolepis (1a, b, a b a j o a la izquierda) s o n relictos y r e l a t i v a m e n t e primitivos; las o t r a s (2a, b y 3 a , b, c), c i r c u n m e d i t e r r á n e a s o m e d i o e u r o p e a s / m e d i t e r r á n e o - m o n t a n a s , s o n e x p a n s i v a s y p r o g r e s i v a m e n t e d e r i v a d a s ; diferenciación a l o p á t r i c a d e C. vulgaris e n el o e s t e y d e C. biebersteinii ( r e p r e s e n t a d a la h o j a arriba, a la d e r e c h a ) e n el e s t e . - Á r e a s s e g ú n E. J á g e r e t al.; f o r m a s d e c r e c i m i e n t o s e g ú n G. M ó r c h e n y A. Kástner.

C. racemosa

Fig. 1 4 - 2 1 :

cada vez más por el hombre. Actualmente a una especie sólo le basta con que sus diásporas sean capaces de poder llegar al aeropuerto más cercano o a las maletas de un turista y todos los lugares del m u n d o le son completamente accesibles. Los amantes de las plantas se dedican a difun-

C. salicifolia

dirlas de una manera activa. De este modo, el bosque natural de Metrosideros cayó, lamentablemente, en unas pocas décadas ante la invasión de Myrica faya, una especie de las islas Canarias que, en torno al 1970, fue plantada allí y desde entonces quedó totalmente fuera de control. El

1 4 . 2 Áreas v e g e t a l e s

979

templa submeridional meridional boreosubtropical

tropical

austrosubtropical

euoc (oc.) suboc. (suboc.) Fig. 1 4 - 2 2 : Z o n a s f l o r í s t i c a s y s e c t o r e s d e o c e a n i d a d d e la b i o s f e r a ( p a r a las a b r e v i a t u r a s , v. p á g . 9 7 5 ) . - S e g ú n E. Jáger.

género Eucalyptus conquista en la actualidad todos aquellos lugares cálidos del m u n d o . Sin embargo, el potencial de transporte de las diásporas sólo debe ser uno de los numerosos factores que determinan el tamaño y la forma de las áreas de un taxón. Dentro de numerosos géneros se encuentran juntos paleoendemismos muy localizados o disyuntos y malas hierbas muy expansivas, unos y otras poseyendo diásporas muy semejantes (así, p. ej., en Taraxacum). También muchos hongos, musgos y helechos, que producen esporas finas como el polvo, presentan áreas igual de delimitadas y a menudo disyuntas c o m o los espermatófitos, que están provistos de diásporas pesadas (p. ej., Asplenium scolopendrium y el género Fagus, fig. 14-17). Así pues, deben darse factores que reducen la migración actual muy por debajo de la potencial.

14.2.2.2 Obstáculos para la migración

/1 \

o o o;

'•O

Fig. 1 4 - 2 3 : La m i g r a c i ó n d e las p l a n t a s p u e d e t e n e r l u g a r e n f o r m a d e A

frentes de difusión amplios o B estrechos (pequeños pasos) o en forma d e C p u e s t o s a v a n z a d o s o islas ( t a m b i é n d e h á b i t a t s relictos), o s e a , a g r a n d e s s a l t o s . El ú l t i m o e s el c a s o m á s f r e c u e n t e , al existir t o d a s las t r a n s i c i o n e s y al d e p e n d e r d e la t i p i f i c a c i ó n d e la e s c a l a .

Sobre todo c u a n d o hay rápidas alteraciones ambientales, c o m o al c o m i e n z o o después de las glaciaciones o cuando se producen calentamientos climáticos antropógenos. Entre los m u c h o s motivos que frenan la migración de especies y de c o m u n i d a d e s de especies, incluso con los límites climáticos y las barreras para la difusión física neutralizados, tres de ellos tienen un importancia especial: •

N o se d i f u n d e «la vegetación», sino las especies individualmente, que se tienen que establecer en un medio biótico totalmente nuevo. Sólo suponiendo (lo cual es muy poco probable) que todas las especies de una fito-

980

1 4 Ecología d e las p o b l a c i o n e s y la v e g e t a c i ó n

cenosis se difunden con la suficiente rapidez o dependen de tal manera unas de otras que sólo pueden migrar asociadas, se «desplazaría» la f i t o c e n o s i s colectivamente. • La migración necesita un socio. En las plantas dioicas o autoestériles son necesarios para la multiplicación por lo menos dos individuos distintos. Por eso, en las islas oceánicas se hallan sobrerrepresentadas claramente las angiospermas autopolinizantes, que pueden formar poblaciones a partir de individuos aislados (v. 10.1.3). Con frecuencia (p. ej., en las Hawai) se observa una dioecia secundaria que se considera una solución para la endogamia. Sin embargo, incluso en las especies pred o m i n a n t e m e n t e a u t ó g a m a s , la p r e s e n c i a de varios individuos genéticamente diferentes en una especie es favorable para la eficacia biológica a largo plazo. Adem á s , m á s del 9 0 % de todas las e s p e c i e s v e g e t a l e s están «micorrizadas» (= poseen micorrizas) y, c o m o resulta cada vez más claro, esta relación planta-hongo es muy especializada y la compatibilidad con el socio está muy limitada desde el punto de vista genético. Muchas especies vegetales necesitan polinizadores especiales o incluso agentes patógenos, q u e suprimen a posibles competidores, etc. • Los suelos y los hábitats normales no migran. Los suelos se forman bajo la influencia del sustrato original, el clima y las plantas. Son también la respuesta a una presencia a largo plazo de determinadas comunidades vegetales que se transforman con el suelo (sucesión; figs. 14-1,14-33, v. 14.3.2), lo cual es también válido para los m i c r o h á b i t a t s d e s d e el p u n t o de vista climático. Estas circunstancias provocaron tasas de migración, incluso en los «canales migratorios abiertos» y en los hábitats de destino apropiados tanto climáticamente c o m o por la naturaleza del sustrato inicial; estas tasas que realmente son m á s lentas de lo que se podría esperar de la difusión de las diásporas. En las relaciones terrestres vigentes, la migración está limitada por las diásporas en los casos más raros. La naturalización permanente de una especie vegetal tropieza en general con dificultades mayores que el transporte de sus diásporas. De ios millares de especies (neófitos) que a veces han sido introducidas en Europa, sólo se han naturalizado realmente unos pocos centenares de angiospermas foráneas. En un biotopo nuevo no se encuentra tampoco (o no por m u c h o tiempo) las mismas fitocenosis c o m o en el inicio de la migración. La migración, por regla general, produce nuevas comunidades vegetales o fitocenosis, que representan una mezcla de elementos procedentes de diferentes m o m e n t o s migratorios y de zonas de origen distintas. Lo m i s m o Gentiana acaulis (s. lat.) que Leontopodium alpinum pertenecen actualmente a la flora de montaña medioeuropea. Sin embargo, mientras Genlicina acaulis (s. lat.) es autóctona en este territorio y forma parte del fondo fundamenlal tardoterciario de la flora de los Alpes, es notorio que Leontopodium alpinum es un inmigrante tardío en el espacio alpino, al que llegó durante los períodos glaciales, procedente de un círculo de formas desarrollado en Asia central, y que migró hacia los Alpes cuando los glaciares retrocedieron de los alrededores de las montañas, que eran secos y fríos durante las glaciaciones.

Por lo c o m ú n , las conveniencias referentes a la diseminación de las semillas y al aprovisionamiento de las plántulas suelen estar en contraposición (v. 14.1.3). Las plantas

pioneras suelen tener semillas n u m e r o s a s y pequeñas, pero sólo capaces de germinar a la luz y durante poco tiempo (p. ej., sauces y pinos entre los árboles); en cambio, en las especies de fases de sucesiones m á s tardías, dominan con f r e c u e n c i a semillas m e n o s numerosas, pero mayores y bien provistas de material de reserva, que además suelen ser capaces de germinar a la sombra y conservar la capacidad germinativa durante largo tiempo (p. ej., hayas y robles). Todos estos factores que determinan las migraciones seleccionan elementos ubicuos (ing. allrounder) de la sucesión temprana, por lo que queda inundado el m u n d o de los invasores ruderales, los cuales sólo en raras ocasiones - p e r o a veces desgraciadamente s í - irrumpen en la vegetación local intacta (natural), siempre que ésta sea lo suficientemente «abierta». Ejemplos de esto son la inmigración de suculentas del Nuevo Mundo (Agave, Opuntia) a la zona mediterránea o la «ocupación» de la estepa de Artemisia de la Gran Cuenca del oeste de Norteamérica por la gramínea eurasiática Agropyron desertorum. que aumenta allí la frecuencia de los incendios alterando así todo el sistema (fig. 13-26). Finalmente, los organismos con una rápida sucesión de generaciones (p. ej., bacterios o terófitos de vida corta) son m á s capaces de difundirse con rapidez que aquellos que tienen que pasar muchos años antes de que den fruto (p. ej., plantas leñosas longevas). La velocidad de migración de una especie depende, pues, de la biología de su reproducción. de la duración de sus generaciones, de las interacciones bióticas y de las particularidades del nuevo biotopo. Fagus sylvatica necesitó unos 3000 años para su migración postglacial desde el borde de los Alpes hasta el Báltico y el mar del Norte (700 km ) y otros 2000 años para alcanzar el predominio sobre los d e m á s árboles en dicho territorio (11.3.2.4); en la parte occidental de Escandinavia, su expansión hacia el norte aún no puede considerarse concluida. Entre 1836 (Irlanda) y 1859 (Berlín), Elodea canadensis se difundió de m o d o explosivo en las aguas europeas mediante propagación vegetativa a costa de las plantas acuáticas autóctonas, pero, desde hace algunas décadas, se manifiesta un claro retroceso de la especie (causa: un nematodo, que destruye el c o n o vegetativo).

14.2.2.3 Difusión y diversificación A menudo acompañan a la difusión espacial de una especie o grupo de especies la diversificación y la progresión de los caracteres, que siguen modelos repetitivos (v. 10.3 ss.), de los cuales tres son especialmente característicos. •

Muchos taxones son plantas leñosas en sus lugares de origen, mientras que en los nuevos biotopos dan lugar a una gran diversidad de taxones herbáceos. Esto podría tener que ver con el hecho de que. a lo largo de las rutas de difusión, las especies con los ciclos vegetativos más cortos llegan con m á s probabilidad a los territorios alejados. Un e j e m p l o de este hecho es el desarrollo de las cesalpiniáceas, principalmente leñosas y tropicales, hacia las fabáceas, progresivamente herbáceas y propias de países templados. En el género Carlina (asteráceas: fig. 14-21) pueden reconocerse las líneas de desarrollo entre arbustos sempervirentes y en candelabro, con capítulos pequeños (p. ej.. C. salicifolia, subg. Carlowizia, propia del piso del bosque laurifolio de las islas macaronésicas: 1 a) y plantas herbáceas plurienales con la base del

1 4 . 2 Áreas v e g e t a l e s

tallo muy lignificada, propias de la región mediterránea (p. ej., C. corymbosa agg.: 2a) y luego a especies anuales mediterráneas (p. ej., C. racemosa: 2b) o a plantas en roseta, de vida corta y que sólo florecen una vez (C. vulgar is agg.: 3c) o a hierbas con grandes capítulos y finalmente acaules (C. acaulis: 3c y C. acanthifolia: 3b), que se extienden hasta la parte occidental templada de Eurasia.

•

Con mucha frecuencia, la difusión de un grupo de parentesco va unida también a alteraciones progresivas del n ú m e r o de c r o m o s o m a s y es, por tanto, comprensible. E j e m p l o s de este f e n ó m e n o son las series de disploidía (v. 10.1.2.2) en Myosotis, Chaenactis. Haplopappus, o por el paso de diploides a poliploides, c o m o en Asplenium, Biscutella, Galium, Achillea y Aegilops (v. 10.3.3.4).

•

Lo m i s m o ocurre con las progresiones en la biología de la reproducción, que casi siempre transcurren en una dirección determinada (v. 10.1.3.3): de alogamia a autogamia, de sexualidad a apomixis, o tienen lugar alteraciones en las secuencias del D N A interpretables por la cladística.

14.2.2.4 Retracción de las áreas A las fases de difusión de las especies vegetales les siguen muchas veces fases de equilibrio o incluso de retroceso y se llega así a la retracción de las áreas. Esto se puede deducir no sólo de la forma actual de algunas áreas, sino también de los testimonios fósiles e incluso se p u e d e datar el proceso. M u c h a s especies fueron reducidas a áreas de refugio por las oscilaciones climáticas de finales del Terciario y por los p e r í o d o s g l a c i a l e s del Pleistoceno, pero, a pesar d e la vuelta de condiciones climáticas más favorables, no han recuperado sus áreas originarias o sólo lo han h e c h o en parte. En m u c h o s casos debe ser responsable de ello una pérdida de la diversidad genética intraespecífica y, con ello, d e la capacidad de adaptación. De la flora forestal terciaria (fig. 11 -298) sólo se han conservad o dentro de Europa en algunas áreas residuales balcánicas, p. ej., Picea omorika o Aesculus hippocastanum. Los géneros Ginkgo y Magnolia se extinguieron por c o m p l e t o en Europa. El primero ha sobrevivido sólo en Asia oriental y el segundo, en la parte oriental de Norteamérica (desde donde han sido reintroducidas m u c h a s veces en los jardines europeos; figs. 14-16, 14-24). El desarrollo y la retracción del área del género Ginkgo es un ejemplo impresionante de esta dinámica de las áreas a nivel de tiempo geológico (fig. 14-16). En el Jurásico inferior, Ginkgo estaba confinado a Asia central. Desde el Jurásico superior hasta el Terciario antiguo, el género llegó hasta Spitzberg y Alaska con una gran riqueza de formas. Su extinción comenzó en el Terciario reciente primero en Norteamérica y luego en Europa y c o n d u j o hasta su área relicta actual, en la que la única especie superviviente, Ginkgo biloba, que, c o m o «fósil viviente» sólo ocupa unas localidades de China en estado más o m e n o s natural. La retirada de las plantas ártico-alpinas hacia las montañas y hacia el norte de Europa desde la última glaciación está bien documentada por los testimonios fósiles (v„ p. ej., Salix herbáceo). Durante los últimos decenios se han reducido m u c h o numerosas plantas de las turberas altas (p. ej., Ledurn o Scheuchzeria), así c o m o otras de los past izales pobres (p. ej., algunas orquídeas y especies de Pulsatilla) a consecuencia, respectivamente, del avenamiento o del abonado creciente. La última población de Marsilea quadrifolia (fig. 11 -160) de Alemania fue aniquilada en la década de los 80 por un nuevo vertedero de basura.

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1 4 . 2 . 3 Causas d e los límites y la o c u p a c i ó n d e un área Los límites de las áreas no están determinados sólo por causas históricas o físicas (p. ej., por la configuración de tierras y mares), sino que tienen muchas causas ecológicas y están, por lo tanto, en relación con las condiciones actuales del clima y del suelo (fig. 12-5, 14-1) y con la constitución ecofisiológica de las especies vegetales. La mayoría de las áreas se pueden agrupar en zonas florísticas determinadas por la temperatura o se sitúan en sectores diferenciados según la oceanidad (v. 15.5.2.2). Muchas veces se ha intentado hacer coincidir los límites de las áreas con isolíneas climáticas determinadas y tomar estas últimas c o m o factores climáticos limitantes (fig. 14-25). Teniendo en cuenta la naturaleza compleja de los factores climáticos y edáficos, así c o m o su entrelazamiento con los f e n ó m e n o s de competencia, tales intentos dan, sin embargo, resultados problemáticos. Los límites orientales escalonados de Fagus sylvatica (haya) y Quercus robur (carballo) están determinados evidentemente por el clima (fig. 11-259). El carballo es m á s resistente ante las temperaturas extremas y la sequía que el haya. El acebo (Ilex aquifolium, con especies afines no sólo en Eurasia occidental, sino también en la oriental y con especies puente en el Himalaya, fig. 14-25) es una especie atlántica cuyos límites meridional y oriental están determinados con seguridad, respectivamente, por el aumento de la sequía estival y de la crudeza del invierno (continentalidad), pero no lo están directamente por la línea climática indicada. Son decisivas, indiscutiblemente, las temperaturas bajas extremas (menos de - 1 5 °C); la probabilidad de que éstas se produzcan está en correlación con esta isolínea y la consecuencia son fuertes danos por helada y condicionan así la capacidad de competir. El duro invierno de 1928/1929 redujo el área de Ilex apreciablemente.

Incluso c u a n d o por m o t i v o s p u r a m e n t e p r a g m á t i c o s el área de una especie se d e n o m i n a «cerrada», la especie está limitada siempre a los hábitats que le son apropiados, de manera que el t a m a ñ o del habitat y su frecuencia determina la d e n s i d a d d e o c u p a c i ó n del á r e a . P o r e s o , e n la p r o -

yección plana, las áreas de taxones distintos que se solapan a m p l i a m e n t e n o s i g n i f i c a n en a b s o l u t o q u e estas especies o g r u p o s de especies tengan las mismas exigencias ambientales. El área abarca forzosamente un espectro variado de tipos de hábitats de un territorio en relación con la altitud, la exposición, la h u m e d a d y el sustrato. El haya, el roble o carballo y el pino albar presentan en Europa central áreas solapadas en gran parte, pero se hallan generalmente en emplazamientos dentro de un mismo territorio. Así pues, a menudo no están asociados, sino que determinan, c o m o especie característica, la estructura de los hayedos, los robledales y los pinares. Cuando, en un cultivo puro, se comparan óptimos c o m o el de la humedad del suelo y su pH resulta que hay sólo muy pocas diferencias entre las tres especies. Sin embargo, en un cultivo mixto, el haya (que resiste la sombra) e m p u j a al roble, amante de la luz (= fotófilo), a las zonas marginales de los emplazamientos que reúnen sus condiciones preferidas y casi elimina por completo al pino albar, que e s aún más fotófilo. En Europa media, el pinar no «prefiere» en modo alguno los emplazamientos secos, turbosos y húmedos o los suelos ácidos y pobres en nutrientes, sino que sólo puede conservarse en estos emplazamientos extremos porque allí no hay competencia con otros árboles exigentes (v. 12.1). Algunas especies tienen unas exigencias climáticas sorprendentemente amplias y se encuentran en zonas climáticas muy distintas dentro de su área, lo cual con frecuencia da lugar a una clara diferenciación ecotípica de las poblaciones. Los árboles de bosque

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14 Ecología d e las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

Fig. 14-24: Distribución de las magnoliáceas en el presente y en el pasado geológico. • Fósiles fuera de su área actual, desde el Cretácico superior hasta el Pleistoceno pasando por el Terciario. - Según Dandy, Takhtajan, Tralau et al.

W, llex aquilolium o

sinántropo

+

extinguido

•

I. perado

/. colchica i imerethica I. spinigera I. stenocarpa

isoterma de 0 'C. enero

Fig. 14-25: Distribución del acebo (llex aquifolium)y de las especies íntimamente emparentadas en el oeste de Eurasia. Para comparar se indica la isoterma de 0° en enero. - Según H. Meusel et al.; línea climática según UNESCO Climatic Atlas of Europe, 1970.

14.2 Áreas vegetales

constituyen un buen ejemplo de este hecho: El pino albar ocupa un área que va desde el sur de España a Laponia, y la del haya va desde Sicilia hasta el sur de Escandinavia (fig. 11-259). Esto es posible, por un lado, gracias a la compensación ecológica (en el sur colonizan las pendientes orientadas al norte en vez de las orientadas al sur o los pisos altitudinales elevados) y, por el otro, gracias a la formación de distintos ecotipos (fig. 10-27B). Fagus sylvatica está en el centro de su área desde el piso colino al montano superior, pero en el sur se limita al piso de los bosques montanos frescos y, hacia su límite septentrional, aparece sólo en los suelos eutróficos y relativamente calientes de tierras bajas. Plantas de montaña como, p. ej., Carex firma o Pinus mugo pueden mantenerse a veces a baja altitud en barrancos rocosos con clima local fresco y húmedo. Muchas veces, de la distribución local y de las preferencias ambientales de una especie se pueden extraer consecuencias con respecto a su distribución general, y recíprocamente; c o m o «denominador común» de ambas sirve de base el perfil de exigencias ecofisiológico y la capacidad de carga de una especie o de un grupo de especies (a menudo denominado norma de reacción). Por eso, si se examinan críticamente los mapas de distribución, también pueden ser empleados c o m o indicadores de factores ecológicos determinados. Es una cuestión de matices saber cuál es el nivel más p r o x i m o a la causalidad. E l registro aproximado de los retículos proporciona, en todo caso, información sobre el c l i m a en general. La relación entre las áreas y las condiciones ambientales del presente es especialmente llamativa en las especies exclusivamente l i m i tadas a ciertos tipos de suelo. Desde hace m u c h o tiempo se conocen plantas especialistas de los suelos salinos (halófilas), arenosos (arenícolas), calizos (calcícolas) o silíceos (silicícolas) (v. 6.2.2.4, 13.6.6). Como ejemplo pueden recordarse las especies halófilas (p. ej., SaUcornia europaea agg., Gloitx marítima y Aster tripolium) y arenícolas (p. ej.. Salsola kali y Corynephorus canescens) de la costa y del interior. Algunos helechos, como Asplenium adulterinum, se limitan a las rocas serpentínicas. En los Alpes, los pares de especies Rhododendron hirsutum y R.ferrugineum, así como Gentiana clusii y G. acaulis s. str. (= G. kochiana), próximos, pero no íntimamente emparentados, se sustituyen, respectivamente, en los suelos calcáreos y silíceos (pseudovicarismo, fig. 14-14E). En estos casos, por lo común, la reacción del suelo desempeña un papel decisivo (v. 6.2.3). Entre las malas hierbas de los campos, Raphanus raphanistrum indica una reacción más o menos ácida, mientras Sinapis arvensis, en cambio, corresponde a suelos básicos o muy poco ácidos. Pero el comportamiento edáfico varía al cambiar las condiciones climáticas generales: algunas especies que viven sobre cualquier suelo en las regiones cálidas y secas se vuelven calcícolas en tierras más frías y lluviosas; en ellas, una reacción neutra o básica sólo se da en los terrenos calizos.

14.2.4 Biodiversidad y estabilidad del ecosistema La variabilidad y la diversidad de los organismos son el motor y el resultado de la evolución y el carácter fundamental de la vida. E l r i t m o de pérdida de variabilidad biológica actual causada por el h o m b r e (antropógena) es igual al de las grandes extinciones (great extinctions) de la historia de la Tierra, motivadas probablemente por el choque de meteoritos. Gracias a la Convención de Río de Janeiro (1992), el término biodiversidad despertó un claro interés.

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Hay varios motivos a favor del mantenimiento de la diversidad biológica, cada uno de los cuales tiene un valor propio suficiente: la ética (protección de la vida per s^), valor ecológico (v. más adelante), valor económico (alimentación, seguridad, agua potable pura, sustancias naturales), herencia cultural (ecosistemas antiguos creados por el hombre), valor estético (belleza), etc. En este apartado se expondrán las bases en las que se fundamentan los motivos biológico-ecológicos. A q u í se debe dar por sentado que la biología no tiene ninguna primacía en la justificación; así pues, no tiene necesidad de ninguna justificación científica para mantener la diversidad, pero puede proporcionar un valioso argumento adicional incluso cuando la disposición de los hechos sea todavía en parte muy insuficiente.

14.2.4.1 Biodiversidad L a diversidad biológica, abreviada en biodiversidad, comprende toda la diversidad de «unidades biológicas» en un marco temporal concreto y dentro de un espacio definido. Las «unidades biológicas» pueden ser individuos de una p o b l a c i ó n g e n é t i c a m e n t e d i s t i n t o s , así c o m o taxones (especie, género, familia), formas biológicas (v. 14.3.1, fig. 4-19) y tipos funcionales (v. 12.5.1.3). comunidades de especies y ecosistemas, la imagen reflejada de la m u l tiplicidad de biotopos existentes en un paisaje (p. ej., figs. 12-8, 12-9. 12-13). Este tema sólo puede tratarse aquí a modo de ejemplo. Los taxones botánicos (en general las especies) están en primer término sin menoscabo de la importancia de otros planos o categorías. La importancia de la diversidad intraespecífica ya se ha estudiado en capítulos anteriores (v. 10.1, 12.4). L a cantidad global de especies de angiospennas (diversidad taxonómica) se calcula actualmente en 240 (XX). en aprox. 24 000 la de los musgos, en aprox. 10 (XX) la de los pteridófitos y en aprox. 800 la de las gimnospermas. A lo largo de la historia de la Tierra, la biodiversidad ha ido aumentando. La diversidad de especies existente dentro de una comunidad vegetal recibe también el nombre de diversidad a y se llama diversidad p (diversidad de las comunidades de especies) a la variación de combinaciones de especies entre las comunidades de un territorio concreto. Incluso dentro de las condiciones ecológicas relativamente uniformes se puede llegar a diferenciar comunidades de especies, sólo porque las especies con un pequeño radio de difusión diaspórica tienden a encontrarse agrupadas, lo cual suele dar como resultado una diversidad a pequeña y una diversidad fi grande. Especies con una gran amplitud diaspórica tienden a producir una diversidad a grande y una diversidad pequeña. Sobre una superficie de 100 m2 pueden vivir juntas, según el morfotipo (tamaño de la planta) hasta 200 especies (en el caso de que la mayoría sean herbáceas). La cantidad característica de especies en una superficie así para prados de siega casi naturales es de 30, para pastizales pobres en cal y especialmente ricos en especies es de 80100. Uno de los bosques más ricos en especies de la Tierra, el bosque de Pasoh de Malasia, tiene sólo 276 especies arbóreas sobre una superfice de 2 ha (sólo troncos con un grosor superior a los 10 cm. de los cuales hay 1169 en esta superficie; según T. Kira; así pues, aquí no están incluidos ni los estratos de las especies de arbustos ni de las herbáceas perennes, ni epífitos, ni la mayoría de las especies de bejucos). L a variedad biológica no está repartida del m i s m o modo sobre la Tierra. El número de especies o la diversidad

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14 Ecología d e las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

t a x o n ó m i c a que cubre una gran unidad de superficie ( > 1 km"'), considerado globalmente, aumenta: • •

de los polos al ecuador, de las zonas con climas desfavorables (excesivamente frío o árido) a las que gozan de un clima agradable ( ± regularmente cálido y húmedo), • de espacios históricamente inestables (glaciaciones) a estables y • uniformes en cuanto al emplazamiento a m u y diferenciados y con una elevada diversidad biotópica. Esto se pone de manifiesto en el trazado de un mapa mundial de la biodiversidad (cantidad de especies de traqueófitos por 10 000 km 2 ; tabla plegable). Uno de los motivos por los que principalmente las zonas con altas montañas aparecen en esta representación principalmente como centros de biodiversidad es la escala del retículo de referencias de 100 x 1 (X) k m , en la que todo el macizo montañoso queda incluido en un campo de referencias del retículo de documentación. En las montañas tropicales, esto significa que, además de incluir toda la diversidad de las tierras bajas, se incluye también en un solo campo del retículo la diversidad biológica de todas las zonas térmicas restantes hasta el nivel de las nieves perpetuas. Por lo demás, en ninguna parte se puede encontrar sobre una superficie relativamente pequeña tanta diversidad biológica (y conservar también de cara a la protección de la naturaleza) como en los flancos de las montañas, especialmente en las tropicales. El trazado de los mapas con zonas terrestres de diversidad diferenciadas con 10 colores se basa en una primera extrapolación relativamente general de las representaciones florísticas de la Tierra disponibles en ese momento, que son bastante poco uniformes, muchas veces incompletas y en general regionales. Resaltan 6 centros globales de diversidad de los traqueófitos que se encuentran todos en tierras montañosas (sub)tropicales: (1) Chocó - Costa Rica, (2) Andes tropicales orientales, (3) parte atlántica del Brasil, (4) parte oriental del Himalaya - Yunnán. (5) norte de Borneo, (6) Nueva Guinea. Hasta la fecha, se considera que las floras de Venezuela y Nueva Guinea (con 20 000-30 000 especies de traqueófitos) presentan una especial diversidad. Con respecto a la disminución general de toda la diversidad al producirse un alejamiento de la zona ecuatorial-tropical y la altura creciente en las montañas (en los Alpes y Escandía) por encima del límite de los árboles aprox. 40 especies de antófitos menos por 100 m de diferencia en altura) se discuten los siguientes motivos: (1) empequeñecimiento de la superficie disponible de terreno (condicionante puramente geométrico; la Tierra como una esfera y las montañas como un cono), (2) acortamiento del período de crecimiento (52 semanas de «verano» en los trópicos húmedos, 10 por encima del límite de los árboles en las montañas templadas o en las tundras polares), (3) carga creciente de las heladas (filtro selectivo) y (4) incidencia acentuada y creciente de las oscilaciones climáticas generales (glaciaciones). Si se tiene en cuenta sólo la limitación espacial y temporal del proceso evolutivo (1 +2), apenas es inferior la riqueza en especies de algunas floras de montaña a la de la tierra baja. La explicación clásica del m o t i v o por el cual muchas especies pueden v i v i r juntas en espacios restringidos es el principio de Gauss de la exclusión c o m p e t i t i v a (ing. competitive exclusión): es d i f í c i l para las especies coexistir cuando muestran formas biológicas semejantes y explotan recursos semejantes (v. introducción aJ cap. 12). La diferenciación estructural y funcional permite, en cambio, la explotación complementaria de los recursos (diferenciación en nichos). De esto se deduce que cuantas más es-

pecies puedan coexistir, más restringidos serán sus «nichos» (v. también 14.1.2). Se admite además la influencia engendradora de diversidad procedente de las perturbaciones regulares provocadas en especial por los herbívoros y agentes patógenos. A s i m i s m o , la carencia moderada de nutrientes favorece a menudo la diversidad, ya que las especies de crecimiento rápido que precisan de los nutrientes no pueden hacerse dominantes y así es posible una coexistencia con abundancia de especies. En la realidad también se encuentran contraejemplos para todos estos argumentos. Es especialmente sorprendente la tesis, relativamente bien fundada, de que justamente (muy al contrario del principio de Gauss) los amplios nichos de exigencias de los árboles tropicales (nichos imbricados o solapados) posibilitan la coexistencia de tantas especies en los bosques primarios tropicales y húmedos (según Y. Iwasa et al.). Además del número simple de especies S. se desarrollaron una serie de índices de diversidad matemáticos, de los cuales el índice de Simpson D es uno de los más utilizados. Se define como D = 1/Xx/ donde x_ representa la porción plana (cubierta) de la especie i. D es igual a S cuando todas las especies requieren la misma proporción de superficie. D es menor que S cuando unas pocas especies dominan la vegetación. D expresa también la asimetría en la abundancia de especies. Las especies que, aun estando presentes, no contribuyen prácticamente en nada a la cubierta total (biomasa, función del ecosistema), se consideran también contribuciones mínimas a la diversidad, lo cual no debe corresponder a su valor de cara a la protección.

14.2.4.2 Biodiversidad y función del ecosistema Tratar de cuantificar la importancia del número de especies vegetales (la diversidad de la unidad biológica estudiada con más frecuencia) para los procesos del ecosistema llevó, en la primeras obras sobre el tema, a encarnizadas controversias, que, en última instancia, tienen una causa común: no se ponían de acuerdo en una escala temporal común. Por otra parte, esto significa también que la interacción de la biodiversidad y los procesos ecosistemáticos dependen de una escala. A causa de su sencillez, se prefiere considerar, interinamente para los otros procesos, la productividad (por su función integradora). Aquí, para armonizar hechos aparentemente contrapuestos: en un campo de experimentación de cubierta homogénea, la productividad suele aumentar con el número de especies cultivadas sincrónicamente en sistemas o poblaciones mixtas. El efecto, como máximo, es de I-4 especies por población y se nivela con el número creciente de especies (A. Hektor el al.; D. Tilman et al.). Por otra parte, los bosques tropicales húmedos son los más ricos en especies sin que la productividad sea mayor que en los bosques templados o boreales, que tienen menos especies, si se convierte dicha productividad en tiempo por año del que se dispone de hecho (M. Huston; fig. 13-39). Igualmente destacan por su elevada dotación de especies los pastizales casi naturales, pobres en nutrientes y de baja productividad que se encuentran en Europa (P. Grime). Realmente no existe ninguna contradicción entre los experimentos y las observaciones de campo. Los experimentos muestran que, en condiciones idénticas (suelo) y en sistemas homogéneos, una gran cantidad de especies (en un marco de diversidad restringida) hace posible un excedente en la producción de biomasa. Aquí, el efecto del número de especies se examina con unos recursos ya fijados.

14.2 Áreas v e g e t a l e s

En los otros casos, la diversidad hallada (!) es la respuesta a largo plazo de la naturaleza a la presencia de unos recursos dados (y a la dinámica de las perturbaciones). Los experimentos muestran que la pérdida de especies puede tener consecuencias funcionales. Las observaciones de campo muestran que la diversidad de suyo depende de los recursos y de las perturbaciones. Considerados globalmente, la gran variedad de biotopos, extremos climáticos bajos y la avanzada edad geológica de un territorio aumentan las posibilidades de que se dé una gran diversidad biológica. Sin embargo, esto no dice nada sobre la relación existente entre biodiversidad y función del ecosistema en parcelas seleccionadas dentro de una zona determinada de la biosfera. La productividad puede medirse fácilmente, pero, ecológicamente, como estabilidad tiene muy poca importancia funcional. La productividad puede contribuir junto con los caracteres del clima y el suelo a la estabilidad, pero no tiene por qué ser así. La estabilidad (en el sentido de persistir, cambiar poco) es, por lo demás, un término un poco equívoco, ya que la vegetación no es algo fijo y estático, sino que está experimentando una transformación constante (p. ej., ciclos de sucesión). U n criterio fiable y menos equívoco es la conservación de la integridad del ecosistema. Está orientado al mantenimiento a largo plazo del suelo con su capacidad para almacenar el agua y el capital mineral del ecosistema y, por tanto, a preservar las opciones para el futuro crecimiento de las plantas, el principio de persistencia. El que de hecho una elevada biodiversidad asegure la integridad del ecosistema mejor que una baja biodiversidad depende mucho de las propiedades funcionales de los taxones existentes. Se han propuesto una serie de modelos: •

Comunidades de taxones funcionalmente distintas utilizan los recursos con mayor regularidad y a mayor escala (complementariedad de los nichos; ing. niche complementarity). De esta manera surge (sin que existan perturbaciones) una comunidad de especies con más biomasa y otras ventajas, como. p. ej., una malla de raíces que explota el suelo en conjunto más regular e intensivamente y de este modo lo protege mejor de la erosión. • La diversidad de tipos de plantas funcionalmente distintos así como su múltiple representación a través de las especies, es decir, la redundancia funcional, puede contener un amplio espectro de perturbaciones, de

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tal manera que la protección del suelo y la consiguiente conservación de las sutancias minerales queda garantizada incluso cuando desaparece una especie (hipótesis de la garantía). • Una forma especial de esta hipótesis de la garantía es la hipótesis «rivet» (ing. rivet: remache). Parte de la idea de que muchas especies «mantienen unido» el ecosistema del mismo modo que los numerosos remaches de un avión. Cuantos más remaches, más pueden caer fuera antes de que el sistema se desmorone. L o especial de esta hipótesis es que a partir de un número crítico de «remaches» perdidos se produce la catástrofe sin que se haya notado la pérdida de funcionalidad. • Ecosistemas muy diversos poseen una elevada capacidad para autorregularse. La relativa estabilidad de un ecosistema frente a las oscilaciones ambientales y las cargas bióticas (y humanas) se basa (mucho según esta hipótesis) en las diversas interacciones bióticas (interferencias, retroacoplamientos) que conectan entre sí a todos los componententes del ecosistema (p. ej., alimento con consumidor). Debido al retroacoplamiento, las oscilaciones de la población de productores primarios y de consumidores primarios y secundarios se amortiguan mutuamente. A estas explicaciones plausibles y ampliamente desarrolladas con modelos informáticos (p. ej., según D. Tilmann, E.P. Odum) todavía les faltan, sin embargo, las pruebas directas de un ecosistema natural. En los sistemas de modelos artificiales de las plantas herbáceas se afianzó el modelo de la complementariedad de los nichos. Se observaron dos efectos distintos: (1) las siembras con una mayor diversidad de especies (más de 4 especies) tienen más probabilidad de cubrir el suelo más elevada y rápidamente y así se consigue un alto grado de protección del suelo. (2) Si sólo se comparan estas siembras con una cantidad diferente de especies que cubrían por completo el suelo, el máximo estacional de biomasa sube con la cantidad de especies en caso de que el suelo sea fecundo (se compararon mezclas de 1,2, 4, 8, y 32 especies en un test paneuropeo, según A. Hektor et al.; fig. 14-26C). Los sistemas pratenses cerrados con un gran número de especies y un espectro diverso de formas caulinares y posiciones foliares aprovechan la luz solar mejor que los cultivos o los sistemas pobres en especies. Del mismo modo, los sistemas ricos en especies contienen más nutrientes en el suelo que los que son menos diversos. A una «ocupación del puesto de trabajo en el ecosistema» genéticamente restringida (que englobe sólo a pocas especies) le puede faltar redundacia «garantizada». Cuando

Fig. 14-26: Entre la biodiversidad y las funciones del ecosistema puede existir una relación, que se puede manifestar, p. ej., en la productividad dependiente de la biodiversidad (biomasa). Los cinco diagramas simbolizan cinco de los muchos modelos posibles de relación. Los modelos B-D sólo son válidos dentro de formaciones uniformes (pastizales, bosques). A Sin relación, B relación lineal, C relación de saturación; D muestra una curva óptima y E ejemplos en los que la llegada o la pérdida de una sola especie (keystone species, p. ej., una leguminosa o una especie arbórea en un pastizal) o el cambio de una fase de sucesión tardía a otra más antigua (p. ej., después de un incendio o un huracán) altera inesperadamente la función. Sólo en B no hay ningún ejemplo procedente de la naturaleza.

986

14 Ecología d e las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

esto ocurre, puede ser «pagada» con caracteres provistos de una elevada capacidad competitiva, que. por regla general. afectan a los gastos de la tolerancia del estrés y las perturbaciones o trastornos. También comunidades especializadas (tolerantes al estrés y a los trastornos) y muy sencillas pueden garantizar la estabilidad (entendida como integridad) del ecosistema (bosques boreales, algunos sistemas pratenses de regiones frías). Frente a las intervenciones mecánicas (daños causados por tempestades, pastoreo) o incendios, estos ecosistemas pobres en especies son a menudo incluso mucho menos sensibles que las comunidades de especies muy complejas, en las que estos sucesos producen brechas viéndose arrojadas a un estadio de sucesión temprano por la acción de este tipo de perturbaciones. Finalmente, en la integridad de los ecosistemas está a menudo ligada a la presencia de especies cruciales o clave (ing. key-stone species)-, es decir, la supresión de una sola especie (p. ej.. una especie arbórea dominante) provoca alteraciones masivas. A s í pues, no se trata de cuántas especies pueden/deben desaparecer para que un ecosistema caiga (hipótesis «rivet»), sino de cuáles. La relación biodiversidad/productividad ya mencionada (fig. 14-26) se v i o muy influida por la ausencia o la presencia de leguminosas. Por lo tanto, el número de especies sólo constituye un criterio inadecuado para conservar la integridad y la funcionalidad del ecosistema. La proposición, con una base más teórica que práctica, sobre la estabilidad «equilibrada» cibernéticamente por autorregulación en caso de una gran diversidad, está en contradicción con determinadas susceptibilidades de algunos ecosistemas muy complejos, como, p. ej., las sabanas tropicales, en las que el aumento excesivo o la eliminación de una sola especie (p. ej., de los elefantes o de carnívoros importantes) fuerzan a todo el ecosistema a una sucesión (p. ej.. la estimulación o la reducción de los ciclos de incendios, que están en relación con la producción de mantillo; v. 15.2.5). Una gran estabilidad geológica del ecosistema, como en la parte central de los trópicos, provoca a menudo una elevada biodiversidad, pero una elevada biodiversidad no conlleva necesariamente una integridad y una estabilidad elevada. Por lo tanto, el argumento no es reversible. En los ecosistemas desde un principio poco diversos y perturbados con regularidad, la hipótesis de la garantía resulta especialmente clara en lo referente a la protección del suelo y a la seguridad de los fundamentos vitales de las generaciones venideras de organismos. La pérdida insustituible de una especie puede alterar bruscamente estos ecosistemas y provocar la pérdida de recursos (del suelo).

14.2.5 Territorios y reinos florísticos Si se estudia la distribución de los límites de las áreas de un gran número de taxones, se ve que no se distribuyen uniformemente, sino que, en ciertos lugares, aparecen formando verdaderos «haces». Ello se debe a que entre territorios con una flora homogénea y con una población o sistema de especies características ( A o B) existen zonas limítrofes con un fuerte «gradiente florístico» y una población de especies heterogénea ( A / B ) . Generalmente, estos territorios limítrofes coinciden con barreras efectivas

para la difusión o con zonas de cambios climáticos decisivos. Dos territorios florísticos pueden compararse, en lo referente a los taxones comunes y distintos que poseen y a los endemismos que contienen, y las diferencias pueden cuantificarse como «contraste florístico». Es posible establecer una división espacial de la biosfera (tabla plegable) c o n base f l o r í s t i c a y c o r o l ó g i c a . La unidad más amplia dentro de este territorio florístico es el reino florístico. Se distinguen seis reinos florísticos en la flora terrestre con familias características y géneros especialmente importantes. •

•

•

•

•

Holártico, E l reino florístico más grande, que abarca todo el hemisferio norte, con las zonas florísticas ártica, boreal, templada, submeridional y meridional: pináceas, betuláceas, fagáceas, salicáceas y, mayoritariamente, ranunculáceas y rosáceas. Neotropical, América subtropical-neotropical: bromeliáceas (Tillandsia), cactáceas y el centro de diversificación de las solanáceas (Solamwi). Paleotropical. Á f r i c a subtropical-tropical y Asia, inc l u i d a Indomalasia: dipterocarpáceas (SO de Asia), combretáceas (África), pandanáceas, zingiberáceas y el centro de diversificación de las moráceas (Ficus, Indomalasia) y las euforbiáceas suculentas (África, India). Capense, reino florístico pequeño, pero muy característico del sur de África: proteáceas, las aizoáceas suculentas (Lithops; Mesembryanthemiun), así como uno de los centros de difusión de las ericáceas y las restionáceas (monocotiledóneas semejantes a las ciperáceas). Austral, que se extiende ampliamente por Australia:

mirtáceas (Eucalyptus,

Leptospermum).

proteáceas

(Banksia), casuarináceas, xantorroeáceas. así como el centro de diversificación del género Acacia. • Antártico. un reino florístico en gran parte extinguido, pero que sobrevive residualmente todavía en el sur de Sudamérica, el extremo sur de Nueva Zelanda y en las islas subantárticas: las notofagáceas (Nothofagus), parientes próximos de las fagáceas, Azorella, formadora de pulvínulos (apiáceas); en la Antártida, en tierra firma, crecen dos angiospermas autóctonas: Deschamp-

sia antarctica (poáceas) y Colobanthus quitensis (cariofiláceas). • Reino florístico oceánico, de los mares del mundo y de las islas del Pacífico, con los géneros/especies costeras extendidas por toda la zona tropical: Cocos nucífera y

Rhizophora sp. (manglar). Estos reinos florísticos forman la base para la exposición de los territorios florísticos y de la vegetación de la Tierra (v. 15.2). Los reinos florísticos pueden subdividirse jerárquicamente en regiones, provincias, departamentos y distritos florísticos (p. ej., fig. 14-19, territorio principal de difusión de los geolementos que irradian hacia Europa media).

14.3 Ecología de la vegetación Si se analizan comunidades vegetales concretas y localmente delimitadas, se encuentra siempre que conviven en ellos, de modo reiterado, taxones característicos. Se

14.3 Ecología de la v e g e t a c i ó n

trata generalmente no de una coexistencia accidental, sino de una selección bien definida, relacionada con el ambiente y efectuada a partir de la población florística d i s p o n i b l e ( f i g . 14-1). L a c o m p o s i c i ó n c u a l i t a t i v a y cuantitativa de una población refleja, por ello, a menudo de m o d o sorprendentemente f i n o , las condiciones ambientales.

Las comunidades vegetales (ing. plant communities) son combinaciones de diferentes especies que dependen de su medio abiótico y de las interacciones bióticas. Su origen sigue una secuencia (sucesión) regular de c o m u nidades pioneras hasta llegar a comunidades «finales» maduras, después de cuya ruina (superficial o puntualmente) se tiende a formar de nuevo una comunidad final ( c l i m a x ) característica del e m p l a z a m i e n t o que ocupa (fig. 14-14) a partir de niveles intermedios característicos. Las perturbaciones (tormentas, incendios, inundaciones, pastoreo, etc.) pueden encauzar la sucesión hacia otras vías o seguir con sus niveles intermedios. Aunque la biosfera representa un todo relacionado, se distinguen las comunidades vegetales vecinas unas de otras, y suelen reconocerse más fácilmente en las zonas limítrofes o de transición (transiciones suaves, ecotono - i n g . ecotone- o bruscas, ecoclina - i n g . ecocline-). Ejemplos de este hecho son la transición del bosque a la pradera o de la vegetación muy húmeda a la seca. Las causas del é x i to (presencia) o del fracaso (ausencia) de especies estriba en la capacidad de producir descendientes eficaces en las circunstancias que se presenten, por lo que la fase crítica puede hallarse en cualquier momento desde cuando brota la plántula hasta cuando aparecen las diásporas, el trabajo de campo de la ecología de las poblaciones (v. 14.1.3). L a ecología de la vegetación intenta abarcar la estructura jerárquica espacial y temporal de las c o m u nidades vegetales y conocer así las relaciones y modelos funcionalmente importantes. Ésta es también una cond i c i ó n previa para e x p l i c a r la estructura orientada al proceso del sistema de acción inter e intraespecífico (v. cap. 13). Una información importante es ya la desc r i p c i ó n de la población y su representación en mapas. Según las necesidades, la escala y el terreno y también según la consideración espacial y temporal existen diferentes posibilidades para definir, a partir de muestras de campo, tipos de vegetación abstractos de rango distinto: •

Según la dotación de especies (taxonomía) - comunidades vegetales. • Según la fisonomía (morfotipos) - formaciones vegetales. • Según la relación espacial (semejanza del emplazamiento/proximidad) - complejos de vegetación. • Según la sucesión temporal (estado de desarrollo) - series de sucesión.

14.3.1 Composición de las comunidades vegetales Ya el examen superficial de un sistema vegetal permite reconocer la multiplicidad de las posibles vías que existen para analizar los modelos y relaciones subyacentes. En un

987

bosque m i x t o de hayas, p. ej., destaca la estructura de la población de las hayas (dominantes) con su secuencia de plántulas, plantas jóvenes hasta la dominancia de los viejos árboles y, finalmente, la muerte de los mismos (a consecuencia de los vientos o del ataque de hongos parásitos) 0 a consecuencia del clareo efectuado por la explotación forestal y la descomposición de los tocones. Una posición subordinada es la del sotobosque, que, según las diferencias en el microrrelieve del suelo y la distribución irregular de la luz, presenta una diferenciación en mosaico y está formado por hierbas de hoja ancha y graminoides, por musgos y liqúenes (fig. 14-27). Los geófitos que florecen en primavera, como Anemone nemorosa, en verano y otoño han desaparecido totalmente de la superficie; entonces aparecen, en cambio, los cuerpos fructíferos de los macromicetes, que están unidos al haya como simbiontes micorrízicos o que participan, j u n t o con una rica población de bacterios y pequeños animales, en la descomposición de la hojarasca. Otras biocenosis parciales dependientes se encuentran en la base de los troncos del haya (briópsidos) y en la corteza de dichos troncos (algas aéreas y liqúenes crustáceos). Sólo investigaciones multilaterales (y a menudo muy trabajosas) pueden dar razón de un inventario con tal complejidad. Para ello ante todo es necesario analizar el sistema de especies y de formas vitales de la comunidad, así como su estratificación y la distribución de los macro y microbiótopos a partir de áreas adecuadamente escogidas como muestra. Tales muestras de vegetación y de dotaciones constituyen el requisito previo a la descripción de las comunidades vegetales. El punto de partida para el análisis de la vegetación es el inventariado de determinadas secciones de la vegetación. La selección y tamaño de las superficies de muestreo depende de qué biocenosis (parciales) se piensen estudiar. Para incluir todas las especies leñosas características de un bosque medioeuropeo es necesaria un área mínima de tal vez 500 m 2 y, para una pluvisilva tropical rica en especies, hay que examinar 1000-4000 m \ En cambio, en el inventario de un prado de siega o de diente bastan ya 10100 m 2 y en las comunidades de musgos y liqúenes son suficientes 0,1-4 m \ En un pastizal alpino de esquisto granatoso del norte de Escandinavia es posible encontrar 50 especies de angiospermas en 1 m 2 . Si se aumentara la superficie a 100 m \ se llegaría quizá a las 60 y a las 80 en 1 km 2 . La superficie de 1 m 2 representaba ya los 2/3 del inventario regional de especies. Las informaciones sobre la dependencia de la superficie incrementan el valor de los datos relativos a la biodiversidad (p. ej., número de especies). E l diagrana número de especies/superficie (fig. 1428) permite reconocer cuánta superficie debe ocupar una muestra al azar representativa (área mínima) con > 95 % del inventario total. Además, la variable dimensión de la superficie puede extenderse a partir de la expansión creciente de una parcela inicial u obtenerse mediante la adición de superficies aisladas distribuidas al azar en medio de la vegetación. Los resultados no tienen el mismo valor. Por regla general, el segundo procedimiento es el más obj e t i v o y el preferible. La clasificación de las comunidades vegetales con el obj e t i v o de obtener una definición del tipo de comunidad (la antigua «sociología vegetal») atiende a toda una serie de valoraciones por las que se deben distinguir dos grupos.

988

[ 14 Ecología de las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

Fig. 14-27: Biocenosis parciales (sinusias) en un hayedo mixto medioeuropeo al final del verano. A Concavidades en las que se acumula la hojarasca, con suelo de mull, neutro y relativamente húmedo (bacterios, hongos, pequeños animales), a su alrededor, indicadores de humedad o de eutrofia: a consuelda media (Ajuga reptans) y b Viola reichenbachiana. B Prominencia, sin hojarasca, con tierra parda más seca, de tendencia ácida, con sinusias de musgos y liqúenes terrícolas: c Hypnum cupressiforme, d Leucobryum glaucum, e Cladonia pyxidata, con f esporocarpos de Lactarius vellereus (hongo micorrízico del

haya) y con hierbas graminoides en roseta indicadoras de oligotrofia o acidez del suelo, g Luzula luzuloides, h Hieracium murorum, i Deschampsia flexuosa. C Base de un tronco con distintos musgos (Hypnum, Plagiothecium). D Corteza de haya, con sinusias de algas aéreas («Pleurococcus») y liqúenes crustáceos ( G r a p h i s scripta,

etc.). E Tocón de árbol con hongos (ménsulas de Coriolus versicoloi). - Según Ehrendorfer.

U n grupo describe la manera de aparecer de los individuos que, dentro de una muestra, debe tener por lo menos el tamaño del área mínima. El otro grupo se ocupa de las valoraciones que resultan de comparar varias de estas muestras. Dentro de la superficie de muestreo o inventariado, se puede valorar e incluso medir la densidad de individuos o la abundancia (número de individuos por unidad de superficie), la proporción de la cubierta o recubrimiento ( % de la cubierta del suelo en proyección vertical, es decir, la dominancia espacial) y la frecuencia (los reiterados hallazgos de la especie cuando se explora la zona de muestreo en una s u p e r f i c i e p a r c i a l , % ) . U n a elevada frecuencia de especies importantes (más abundantes)

muestra una elevada homogeneidad (lo contrario: heterogeneidad) de la dotación vegetal. Con los caracteres cualitativos se puede determinar la sociabilidad (presencia en grupos o aislada) y de la dispersión (distribución regular o irregular: relacionada con la frecuencia; fig. 1429). Para valorar el «vigor» en relación con la productividad de una especie se puede tomar nota también del índice de vitalidad. Comparando más muestras de este tipo se llega a conocer la continuidad de las especies (rehallazgo-probabilidad, es decir, la presencia repetida en la superficie de muestreo). E l grado de unión de una especie a determinadas comunidades se denomina fidelidad. Las especies con una elevada fidelidad (y. por lo menos, una elevada abundan-

Fig. 14-28: El área mínima, o sea la menor superficie posible, que contiene una dotación de especies de una comunidad vegetal (> 95 % de todas las especies) puede calcularse duplicando progresivamente la superficie inventariada (A método unisuperficial) o la acumulación de datos de las superficies parciales adicionales e igual de grandes (B método plurisuperficial). El resultado son curvas de saturación (C), que indican de qué tamaño de superficie o de qué repetición de superficies parciales no se espera ningún aumento esencial (> 5 %) en el número de especies. Las típicas áreas mínimas unisuperficíales en los pastizales pobres o en los pastos alpinos son 10-25 m', 100-200 m J para el estrato herbáceo de los bosques, 500-1000 m ¡ para bosques templados casi naturales y también > 1 ha para bosques tropicales húmedos. La curvatura del número de especies-relación de superficie informa de la homogeneidad de la comunidad vegetal.

14.3 Ecología d e la v e g e t a c i ó n

989

D

Fig. 14-29: Modelo de distribución de especies en comunidades vegetales que se encuentra con una frecuencia diferente dentro de la superficie inventariada. A Distribución regular (a veces en lugares secos «manteniendo la distancia», en poblaciones monodónicas y antropógenas); B distribución accidental (p. ej., en superficies ruderales no estructuradas, de otro modo más bien rara); C distribución en grupos o en masas (frecuente en prados naturales o bosques primarios); D distribución limitada, gregaria formando manchas (ing. patches) aisladas (a menudo en superficies alteradas o clones).

cia) son características y reciben el nombre de especies características; sin embargo, otras, aunque típicas y, por tanto, fieles, no están estrechamente unidas a la asociación: son las especies acompañantes y las demás son accidentales. Las especies que d i v i d e n a las comunidades de un m i s m o rango en subgrupos (p. ej., subasociaciones) son las llamadas especies diferenciadoras (especies separadoras). Tienen una gran relación específica ( f i d e l i dad) con el subgrupo en cuestión, sin tener que ser d o m i n a n t e , y una g r a n c o n t i n u i d a d , p e r o no en el r a n g o sociológico inmediatamente superior. Las especies diferenciadoras suelen ser buenos indicadores de determinadas condiciones ecológicas. Con más frecuencia las listas de especies (los llamados «relevés») se relacionan con valoraciones sobre la dominancia (recubrimiento) o densidad de los individuos de una especie (dominancia y abundancia se agrupan con el nombre de potencia de la especie). Esta alternativa se produce por la necesidad de diferenciar entre especies con hojas estrechas e inclinadas y las que las tienen amplias y planas. Una especie rosulada puede alcanzar una densidad individual relativamente baja a pesar de su gran recubrimiento. Algunas gramíneas llegan a formar cubiertas comparableinente pequeñas con una elevada densidad de ramas (ramets). En las plantas clónicas o con varios ramets, se valoran por motivos puramente prácticos, las ramas o ramets y no los individuos genéticos (genets). Los valores de la abundancia (= densidad) suelen anotarse a través de clasificaciones generales (tabla 14-2). Esta escala de categorías basada en valoraciones suele afinarse en la práctica o modificarse para fines especiales. Fundamentalmente equivalen a una transformación de la raíz del valor de recubrimiento, por lo que las especies dominantes son infravaloradas y raras veces un poco supravaloradas. Las informaciones se pueden cuantificar con exactitud contando y pesando a los individuos mientras se realiza la recogida de muestras. Un procedimiento muy bueno para cuantificar la cubierta o recubrimiento lo proporciona el método del «point quadrat», en el que en un marco firme y provisto de coorde-

nadas se coloca una aguja y el primer contacto con un individuo de una especie se anota con un punto en la cuadrícula. En todo inventario hay que indicar los datos más importantes de la localidad, como la situación topográfica, altitud sobre el nivel del mar, exposición (punto cardinal), pendiente, características del suelo, naturaleza del sustrato de rocas, utilización del terreno, etc. El mejor modo de representar la variación continua o escalonada de la composición de especies a lo largo de un gradiente ambiental concreto es el de los transectos o transecciones de vegetación (fig. 13-28). De este m o d o se obtienen también puntos de referencia para la delimitación lo más objetiva posible de las comunidades vegetales. El valor de los atributos a menudo valorados a grandes rasgos estriba, por una parte, en que éstos (especialmente recubrimiento/ abundancia) permiten una ponderación de la presencia de las especies y, por otra parte, en que. por las grandes repeticiones, la relativa borrosidad de los casos aislados se fusionan dando una cuadro colectivo bastante exacto, que posibilita también comparaciones cuantitativas. Decisiva para el aspecto de toda comunidad vegetal es la morfología (forma) de las especies, sus formas de crecimiento y sus formas vitales o biológicas (v. 4.2.4). Según W. Rauh. la f o r m a de crecimiento es el principio organizativo, el plano estructural; la forma vital o biológica es la que se produce, en cada caso, en el biotopo dentro de la gama de posibilidades que permite el plano estructural. A s í pues, la f o r m a de c r e c i m i e n t o á r b o l puede verse «obligada» por el medio a tener la f o r m a vital de arbusto. Por lo demás, esta diferenciación apenas si se usa en las obras sobre el tema, pues ambos términos acostumbran a utilizarse c o m o sinónimos. En las distintas zonas y tipos de vegetación principales de la Tierra aparecen las distintas formas vitales y de crecimiento en proporciones muy

Tabla 14-2: Clasificación general de los valores de la abundancia. Clase

Cubierta (%)

Abundancia

5 4 3 2 1 + r

>75 50-75 25-50 5-25 <5 dispersos raro

cualquier número de individuos cualquier número de individuos cualquier número de individuos individuos de forma de crecimiento pequeña, muy numerosos abundantes muy pocos, pequeñas formas de crecimiento muy aislados, también muy raros fuera de la parcela de prueba

990

1 4 Ecología d e las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

variadas (fig. 14-42, tabla 14-3), cuya participación en l a * constitución de la vegetación determina una estratificación vertical. Sólo ciertas biocenosis pioneras y extremas carecen de estratificación o la tienen apenas marcada. L a mayoría de los bosques naturales tienen un •

estrato arbóreo a menudo con bejucos y/o epífitos y también varios pisos, • estrato arbustivo, incluidos árboles jóvenes, • estrato herbáceo con semiarbustos y plantas herbáceas perennes, incluidas plántulas de árboles y • estrato de musgos, liqúenes (del suelo). A tal estratificación aérea corresponde una estratificación subterránea de las raíces, mucho menos estudiada, en la rizosfera (fig. 13-24). Está claro que una explotación diferenciada del espacio aéreo y edáfico hace posible un mej o r aprovechamiento ecológico de los recursos (luz, agua, nutrientes del suelo; v. 14.2.4.2).

horizontal diferenciada de especies en f o r m a de modelos de distribución, mosaicos, coaliciones (determinadas especies se agrupan unas j u n t o a otras o están muy separadas; fig. 14-29). Ya pequeñas prominencias o concavidades del m i c r o r r e l i e v e ( f i g . 12-13) pueden determinar diferencias importantes en el aprovisionamiento de nutrientes y de agua (v. 13.6.2). También la misma cubierta vegetal origina microbiotopos diferenciados (fig. 14-27). De especial importancia son los claros o vacíos (ing. gaps) que se producen al m o r i r los individuos, ya que allí surgen espacios libres para que se establezcan nuevos individuos. Una descripción modélica y eficaz del desarrollo de los bosques se orienta por completo a la dinámica de

estos claros (ing. gaps dynamics, gaps models). Además, trata sobre todo el tiempo medio de permanencia de tales claros y la sucesión que tiene lugar en ellos. La fig. 14-30 muestra el c i c l o desde el rejuvenecimiento ( A ) hasta el ópt i m o ( B ) y la descomposición (C) en una comunidad forestal. Este c i c l o está determinado por la longevidad de los individuos dominantes. En los llamados «claros de revolución» tiene lugar la regeneración, no de forma directa, sino primero con pioneros de vida corta, luego con especies de transición que crecen rápidamente y, por fin, con las plantas j ó v e n e s de las d o m i n a n t e s p r i m a r i a s (v. 14.3.2). A la inversa, el establecimiento de plantas j ó venes puede servir justamente de protección para otros individuos (facilitación, ing.: facilitation; p. ej., las cactáceas se m a n t i e n e n m e j o r al a m p a r o de arbustos del desierto, lo cual se ha comprobado bien, p. ej., en el caso

La división tradicional en plantas con raíces profundas y plantas con raíces superficiales está muy simplificada y más cimentada desde el punto de vista funcional. Casi todas las plantas perennes poseen tanto raíces superficiales como profundas, pero las proporciones relativas varían de acuerdo con la especie y dependen mucho del agua y de los nutrientes disponibles. Una cantidad escasa de raíces profundas (que a menudo salta a la vista) asegura, incluso durante los períodos críticos, un aporte mínimo de agua (al menos para cubrir la pérdida cuticular de agua (que es muy baja) tras el cierre de los estomas; las raíces próximas a la superficie consiguen la mayor parte de los nutrientes en las capas superficiales del suelo, que son especialmente activas desde el punto de vista biológico. En las regiones periódicamentre secas, la profundidad de las raíces está en estrecha correlación con el ritmo anual de la actividad caulinar. Las especies que durante los períodos secos permanecen activas (verdes) tienen raíces más profundas que las caducifolias. En los pastizales semisecos calcáreos de Europa media se encuentran más del 80 % de todas las raíces en los 20 cm superiores del perfil del suelo, aunque hay raíces aisladas que llegan a tener más de 6 m de profundidad. lo cual se ha de ver en secciones inclinadas. Profundidades de raíces máximas, de más de 15 m podrían darse en la mayoría de las zonas de la Tierra con sequías periódicas y constituyen más bien la regla que la excepción (tabla 13-3).

de Carnegia gigantea, el saguaro). Finalmente está la ordenación temporal, la periodicidad del desarrollo i n d i v i d u a l y c o m u n i t a r i o , un importante elemento organizador/estructurador. Revisten una importancia especial las fenofases c o m o la brotación de las hojas, la floración, la maduración de los frutos, la senescencia foliar (fig. 14-31). En conjunto son los causantes del distinto aspecto estacional de las comunidades vegetales. Al comparar el desarrollo anual de las especies de los bosques húmedos de roble y carpe (fig. 14-31). llama la atención el desarrollo tardío del follaje en los vegetales leñosos muy expuestos a la helada. Sólo ¡lex es sempervirente. La floración anterior al desarrollo del follaje (o simultánea con él) es especialmente favorable para los vegetales leñosos anemófilos. También utilizan este período de buena iluminación los geótltos que necesitan luz y sólo están verdes du-

L a cubierta vegetal también está estructurada horizontalmente. Según la proporción de terreno libre de vegetación, se distingue entre vegetación abierta o cerrada. A s i m i s m o , dentro de los componentes aparentemente homogéneos, se puede reconocer con frecuencia una distribución

Tabla 14-3: Espectro de formas vitales (proporción en % de las especies correspondientes) de algunas formaciones importantes y series ecológicas (v. también figs.4-19,14-42). Fanerófitos promedio mundial de cálido a frió (clima húmedo) pluvisilva tropical laurisilva subtropical bosque planifolio templado cálido bosque aciculifolio templado frío tundra de algo húmedo a seco (clima templado) bosque caducifolio moderadamente húmedo silvoestepa estepa semidesierto desierto (Según C. Raunkiaer de R.H. Whittaker.)

Caméfitos

46

9

96 66 54 10 1 34 30 1

Hemicriptófitos

Geófitos

Teri

26

6

13

2 17 9 17 22

2 24 54 60

2 5 9 12 15

10 4 7 2

8 23 12 59 4

33 36 63 14 17

23 5 10 6

2 6 14 27 73

14.3 Ecología de la v e g e t a c i ó n

991

Fig. 14-30: Regeneración cíclica de un bosque primitivo montano de píceas, abetos y hayas en los Alpes orientales (Rothwald, en Lund, 1000 m): A fase de rejuvenecimiento con abundante crecimiento de plantas jóvenes (provocado por el viento); B fase óptima con copas densas y un predominio de coniferas; C fase de descomposición de una población muy envejecida, con mucha madera muerta en pie y derribada, una proporción más alta de hayas, de nuevo aparecen plantas jóvenes. Perfil de la vegetación; proyección vertical y plano horizontal: • píceas, ramas laterales negras; o abeto, ramas laterales blancas; ©hayas, copas esquemáticas; troncos caídos; rayas, plantas jóvenes. - Según K. Zukrigl, G. Eckhardt y J. Nather.

rante un corto tiempo en primavera. El resto de las plantas herbáceas del sotobosque son escióftlas: muchas de ellas conservan sus hojas junto al suelo (protegidas contra el hielo) durante el invierno. En la vegetación mediterránea, los aspectos anuales se basan sobre todo en la disminución o desaparición de terófitos (anuales) y geófitos (plantas con bulbos y tubérculos; fig. 14-32) en verano. Así pues, las comunidades vegetales muestran una estructura espacio-temporal ordenada. E l número, a menudo grande de especies y de formas vitales y de crecimiento, se reparte en los «nichos ecológicos» disponibles espacial, temporal y funcionalmente, con lo que las relaciones de las especies entre sí van de la «complementación» a la «dependencia» y las perturbaciones son decisivas para la coexistencia (v. 14.2.4.1).

con diferentes espectros de especies, de formas vitales y relaciones de dominancia según la fase de sucesión. Es posible reconocerlo bien si se realiza el análisis de la vegetación de una misma superficie permanente de observación a intervalos de tiempo considerables (ing. permanent plots, permanents quadrats; fig. 14-33). No obstante, también la comparación de la vegetación con grados diferentes de madurez en emplazamientos muy semejantes proporcionan una imagen de la sucesión (fig. 14-34).

14.3.2 Origen y variación de las comunidades vegetales

A menudo es posible reconstruir la migración a largo plazo de la vegetación por los fósiles (polen) y por los caracteres del perfil del suelo (horizontes baldíos, horizontes fósiles). En las zonas semiáridas, la relación de los isótopos del carbono (v. 13.7.4) en el humus nos da información sobre la dominancia cambiante de las plantas C3 y C4. Abundantes conclusiones proporcionan también los experimentos en los que la sucesión puede observarse después de excluir las perturbaciones (cercas para evitar el paso de los grandes herbívoros, prevención de incendios).

L a cubierta vegetal e x p e r i m e n t a un c a m b i o c o n t i n u o (v. más atrás) y se presenta en un mismo emplazamiento

Para que se produzca la primera colonización o una variación de la composición florística de una comunidad vegetal, es necesario ante todo que lleguen de fuera las unida-

992

14 Ecología de las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

verano

otoño

estrato arbóreo

Carpinus betulus Quercus robur Fraxinus excelsior estrato arbustivo

Crataegus

sp.

Acer campestre llex aquifolium especies de floración temprana verde en verano •

Anemone

nem. + ranunc.

Ranunculus

•

invierno

ficaria

Corydalis cava Allium

primavera

57,5.

ursinum especies de floración temprana verde en verano

Pulmonaria

officinalis

Mercurialis

perennis

Geum urbanum Phyteuma

spicatum

Mélica uniflora Poa nemoralis especies de floración tardía, verde en verano

Campanula

trachelium

Circaea lutetiana Brachypodium

sylvaticum

Galium sylvaticum especies verdes en invierno

Hepatica

terófitos

caméfitos

hemicriptófitos

geófitos

nanofanerófitos especies en estado de reposo sin órganos aéreos visibles

nobilis

Oxalis acetosella Lamium

galeobdolon

Carex sylvatica Sanícula europaea Deschampsia

cespitosa

Fig. 14-31: Desarrollo en el curso del año (fenología) de especies características de los bosques húmedos de robles y carpe del noroeste de Alemania. En negro = hojas del año; rayado horizontal = hojas invernantes; rayado vertical = flores. - Según Ellenberg.

des de diseminación (v. diásporas) o que se encuentren en el banco de semillas c o m o depósito en estado de reposo. En I m ' de suelo de c u l t i v o se han contado hasta 5 0 000 semillas capaces de germinar. Sin embargo, tras la maduración del sistema, sólo pueden desarrollarse poblaciones de determinadas especies. Sobre suelos brutos abiertos surge al principio una vegetación pionera característica (p. ej., en glacis de glaciares, bancos de grava, dunas). Sobre superficies alteradas se asientan primero las plantas ruderales (escombreras, bordes de caminos; v. 14.1.3), en superficies alteradas regularmente, de explotación agraria crece una flora segetal (flora cultivada, flora de barbecho). Cada sucesión está en relación con un cambio de hábitat. Las causas pueden ser exógenas (sucesión alógena) o hallarse dentro de la comunidad vegetal (sucesión autógena). Así. en la base del establecimiento de la sucesión de la vegetación ribereña en la orilla de los torrentes de montaña (fig. 14-35) está en primer término la acumulación de grava, arena y limo (colma-

Fig. 14-32: Cambios estacionales en la proporción de los tipos de formas vitales (v. 4.2.4) en la composición de la vegetación de un yermo pedregoso mediterráneo ( B r a c h y p o d i e t u m ramosi de Montpellier, sur de Francia). Los porcentajes se han calculado sobre el número total de especies (111). - Según J. Braun-Blanquet.

tación mineral); es, por lo tanto, una sucesión alógena. En las aguas estancadas (fig. 14-36), predomina, en cambio, la formación de sedimentos organógenos originados por la misma vegetación (colmatación orgánica), y la sucesión es autógena. Mediante la estabilización periódica del estado ambiental (p. ej., regulación del flujo, niveles de agua relativamente estables junto a orillas escarpadas), la sucesión puede llegar a a una zonación estable de la vegetación y a un estancamiento. Los cambios alógenos están causados por el clima, el sustrato o las perturbaciones, y los autógenos se deben a las especies ecológicamente influyentes de la comunidad. a las especies con un alto valor edificador. En la fijación de las dunas (fig. 13-24; v. 15.1.1), estas especies son. por ejemplo, las gramíneas estoloníferas Elymus y Ammophila; en la colmatación, sobre todo los carrizos y los grandes cárices; en el desarrollo del bosque centroeuropeo es Fagus sylvatica, porque esta especie «repele con su sombra» a otras especies y es responsable de la formación de los suelos de mull. Tan pronto c o m o la vegetación se ha cerrado se manifiestan cada vez más las interacciones interespecíficas como motor de la sucesión. Ciertas especies no pueden rejuvenecer ya su población mientras dominen otras especies. Se encuentran sólo c o m o formas relictas muy viejas, en tanto que la siguiente fase de sucesión se hace sentir a través de las jóvenes plantas del sotobosque. Son ejemplos típicos los abedules y los pinos albares en los bosques planifolios mixtos. En estos bosques son reliquias de sucesio-

14.3

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Ecología de la v e g e t a c i ó n

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Fig. 14-33: Sucesión en una superficie permanente (1 m') inicialmente no poblado a lo largo de 4 años; turba en vía de desecación en una turbera con arbustos (Hilden, Renania): a = Agrostis sp., b = Molinia caerulea, c = Sphagnum papillosum, d = 5. auriculatum, e = Erica tetralix, f = Juncus bulbosus, g -J. squarrosus, h = Dicranella cerviculata, i = Carex panicea, j = Juncus acutiflorus, k = Eriophorum angustifolium, I = Cerastium sp., m = Polygala serpyllifolia, n = Rhynchospora alba. - Según S. Woike, de R. Knapp.

nes anteriores (por tanto indicadores de perturbaciones) y. como especies leñosas fotófilas, no pueden regenerarse ya bajo una cubierta cerrada de copas de árboles. Sólo en la fase final del desarrollo de la vegetación (vegetación climácica) se da un relativo equilibrio en la composición de las especies (fig. 14-34) y, por consiguiente, entre la regeneración y la muerte de las especies participantes. Nunca se alcanza un estado totalmente estable. Las comunidades vegetales «maduras», que nunca estuvieron sincronizadas con la explotación humana o con catástrofes (desmontes completos, explotación de pastos, incendios, inundaciones) constituyen siempre un mosaico de fases de sucesión.

En la zona boreal y en los pisos montanos superiores de las monleñas templadas y húmedas del hemisferio norte, cada sucesión autógena no alterada tiende al bosque de coniferas y al bosque planifolio en las tierras bajas. Se distingue entre sucesión primaria-sobre superficies recién formadas (después de la retirada de glaciares, diques fluviales)- y sucesión secundaria en terrenos agrícolas en barbecho o tras incendios recientes). De manera correspondiente, en los bosques se ha introducido esta distinción entre bosque p r i m a r i o y secundario, lo cual no quiere decir que un bosque primario no haya experimentado perturbaciones naturales, sincrque éstas se produjeron hace mucho tiempo. A través

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Fig. 14-34: Reforestación de un terreno abandonado en la zona templada (Norteamérica, Brookhaven, Nueva York). Pasados 8 años, las plantas herbáceas y graminoides son reemplazadas por matorral estiviyirente, al que siguen, a los 30 años aproximadamente, bosques mixtos, que se estabilizan, después de unos 150 años, en forma de climax con robles, verdes en verano, y pinos. En el curso de esta sucesión progresiva aumentan A la productividad neta primaria O - O y B la biomasa de las comunidades hasta la fase de climax; en cambio, C desciende el número de especies vasculares A - A después de un máximo en la fase final del herbazal, y D las especies adventicias A - A son eliminadas por la competencia en la fase de matorral.-Según HoltyWoodwell, de R.H.Whittaker.

994

14 Ecología d e las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

• aprox. 3 0 m

máxima altura del agua nivel alto del agua Jimo.cfe yega

nivel medio del agua en verano

aprox. 3 m arena

nivel bajo de agua

. grava \" I anuales

| plantas j | reptantes ¡ carrizal

sauceda j

bosque

arbustivaj

de sauces

aliseda j

de aliso gris

bosque planifolio fresneda mixta

I agua

ribera sin vegetación leñosa

bosque de ribera de madera blanda

fuera de la vega

bosque de ribera de madera dura

Fig. 14-35: Esquema de la sucesión de la vegetación en el curso medio de un río del borde de los Alpes, en relación con la altura del agua y la sedimentación (colmatación). Otras explicaciones en el texto. - Según Moor, de H. Ellenberg.

de períodos muy largos de tiempo (varios cientos de años en los bosques) convergen las series de sucesión, y la influencia del macroclima se va haciendo cada vez más dominante, mientras que otros factores retroceden (vegetación zonal). En Europa media existen, con m u y pocas

excepciones, sólo bosques secundarios de «naturalidad» distinta (recíproco con la dependencia de los cultivos = hemerobia). En paisajes no marcados por el hombre, la frecuencia de las p e r t u r b a c i o n e s naturales determina en qué estado del desarrollo se encuentra la sucesión (escombre-

atmósfera

biosfera 5

Fig. 14-36: Perfil de la vegetación a lo largo de la zona de colmatación de un lago eutrófíco. (A continuación sólo se dan los nombres de los géneros, ya que con frecuencia sólo hay una especie extendida en la secuencia de profundidad decreciente y alejamiento creciente del agua): 1 plantas libres sumergidas como Utricularia (cuadro 4-4, fig. B); 2 plantas libres flotantes como Lemna, Hydrocharis; 3 plantas acuáticas sumergidas y arraigada como Chara (alga verde erguida), Myriophyllum, Elodea (un neófito), Hippuris, 4 plantas fijas con hojas flotantes como Nymphaea, Nuphar, Trapa (hoy muy rara), Potamogetón; 5 carrizal (todas plantas rizomatosas), Schoenoplectus (= Scirpus) a más profundidad, a poca profundidad Phragmites, especialmente en aguas eutróficas Typha y en aguas pocos profundas, sobre turba de carrizos Sparganium; 6 zona de grandes cárices, con densas matas de Carex sp. y Menyanthes en aguas pantanosas, Potentilla palustris entre otras plantas de colmatación, en el borde de turberas como Sphagnum; 7 + 8 bosques pantanosos ribereños y próximos a las riberas, que se inundan regularmente, con Salix, Alnusy Populus; 9 en el bosque, justamente sobre la marca del nivel alto del agua sustituyen paulatinamente a los elementos del bosque pantanoso (fig. 14-35). La figura presenta también la esfera principal de un biotopo fundiendo biosfera y pedosfera.

14.3 Ecología de la v e g e t a c i ó n

ras. líneas de aludes, zonas que se inundan, dunas, incendios, invasión de herbívoros, etc.).

producción bruta

Los lipos de vegelación zonal pueden aparecer también extrazonalmente, o sea, fuera de su propia área, cuando el clima local se corresponde con el macroclima del área principal de distribución de los mismos (p. ej.. la presencia de bosques de roble pubescente, submeridional, en las laderas secas meridionales de Europa occidental).

.

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•

U n ecosistema puede c a m b i a r tanto más rápidamente cuanto mayor sea su biomasa (B) y más intensivo sea su f l u j o de sustancias y energía. Cuando A B caracteriza el incremento de biomasa por unidad de tiempo, la duración para una renovación («turn over») de toda la biomasa es de B / A B = I. Las comunidades planctónicas o terofíticas se pueden alterar, en consecuencia, en días o meses y las forestales, en décadas o siglos. A l ir creciendo una población uniforme se pueden establecer, paralelamente a la secuencia de fases de formación. madurez y vejez, cambios característicos de B. A B . de la respiración (R) y de la productividad ( P j (fig. 14-37). Estos cambios dependen de que, con la progresiva edad de la población, la relación de los componentes autótrofos (hojas) con respecto a los heterótrofos (tallos y raíces) se desplaza cada vez más a favor de los heterótrofos y la población acaba muriendo si no se produce un rejuvenecimiento. También en el transcurso de las sucesiones progresivas de las biocenosis complejas (fig. 14-33) se llega primero a un incremento de B y Pn porque AB es mayor que V A + V K . Estos ecosistemas son productivos, pero todavía relativamente variables e inestables. En la fase climácica se alcanza finalmente una forma de rejuvenecimiento natural, que garantiza que B se equilibre con valores altos. La relación de P y V A + V K , así como la ganancia y la desintegración de la comunidad en decadencia, queda igualado. A estos sistemas se les llama protectores. Se han vuelto, como los ecosistemas climax o climácicos, relativamente estables y contienen una biomasa máxima con un crecimiento escaso. Las sucesiones regresivas se apartan de la vegetación climax y van unidas a una degradación de la vegetación. Si se prescinde de las catástrofes naturales (p. ej., corrimientos de tierras, ramas arrancadas por el viento, etc.) o de otros cambios biológicos drásticos (p. ej., muerte de los olmos, v. Ophiostoma), casi siempre son debidas a la acción del hombre (fig. 13-51). Entre las intervenciones de mayor gravedad están las que, directamente o a través del debilitamiento de la vegetación, tienen como consecuencia la destrucción del suelo (sobrepastoreo, incendios reiterados). La sucesión natural y antropógena de la vegetación en los suelos calcáreos del piso montano inferior de Europa media presenta tendencias progresivas y regresivas, que están asociadas circularmente (fig. 14-38), por lo que son revesibles. Las regresiones que provocan pérdida de suelo - c o m o las causadas por el sobrepastoreo y la alta frecuencia de incendios en los yermos pedregosos de los encinares y robledales mediterráneos degradados— son en gran parte irreversibles (fig. 13-51).

14.3.3 Clasificación de los tipos de vegetación Aunque las comunidades de organismos que forman la biosfera constituyen una continuidad, surgen con frecuen-

995

aumento de biomasa

desechos

respiración

fase de construcción edad del sistema

fase de madurez

fase de envejecimiento

Fig. 14-37: Fases en el desarrollo de una población uniforme de árboles; relación entre respiración, eliminación de desechos (VJ, aumento de biomasa (AB), producción neta (PJ y bruta (Pti); no se considera la acción de los animales fitófagos (V,). - Según T. Kira y T. Shidei.

cia límites muy marcados entre las distintas unidades de vegetación causadas por las diferencias espaciales en las condiciones ecológicas y las diversas fases de sucesión. La tipificación de comunidades vegetales concreta en el marco de una «sistemática de la vegetación» es posible y útil. A s i m i s m o , los análisis estadísticos demuestran sólo que suelen hallarse combinaciones de especies muy determinadas (fig. 14-39). Estos grupos de especies característicos se dstinguen de otros claramente delimitados como tipos abstractos de vegetación. En la fotografía aérea de un paisaje de bosques y turberas de Alaska, aún no alterado en absoluto por el hombre (fig. 14-40), las diferentes unidades de vegetación distinguidas en el mapa de vegetación correspondiente pueden reconocerse también visualmente. En las zonas de transición (ecotono, ingl. ecotone), la dotación de especies cambia rápidamente y menos en el interior de un tipo de vegetación. En la división florística de la vegetación, las comunidades de especies se agrupan en categorías jerárquicas de acuerdo con sus semejanzas. Estos grupos de especies próximas en lo referente a las exigencias ambientales son comunidades típicas de determinados emplazamientos. Generalmente, en dichas comunidades existen especies dominantes o muy típicas (especies características), para las c u a l e s puede a d o p t a r s e una n o m e n c l a t u r a . A s í , J.Braun-Blanquet desarrolló el sistema sintaxonómico de las comunidades vegetales, que, especialmente en Europa, se ha convertido en un instrumento importante para cartografiar la vegetación y para la comunicación (tabla 14-4). Por lo tanto, aquí se clasifica la asociación o alianza de un prado de avena mayor (Arrhenatherum) en la clase de los prados explotados de Europa y, según sus subunidades se llega a una especificación de la facies concreta: Molinia. Arrhenatherum, Briza, Salvia, Bronms erectus. Como unidad sintaxonómica de referencia se utiliza sobre todo la asociación o alianza (ejemplos: Fagetum, Abietetum, Pinetum) para los hayedos, los abetales y los pinares. Se le han añadido a los nombres genéricos la terminación -etum (un sufijo colectivo latino). Así existen, p. ej.. Larici-Pinetum (bosques de alerce y pino cembro) o un Erico-Pinetum (bosque de pino y brezo).

996

14 Ecología de las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

Fig. 14-38: Desarrollo de la vegetación en Europa media bajo la influencia del aprovechamiento agrícola y forestal: sucesiones regresiva (flechas negras) y progresiva (secundaria; flechas rojas) en laderas poco inclinadas de suelo profundo al pie del Hohen Venn (Alemania). Las comunidades están relacionadas formando un «círculo de comunidades» o un complejo de vegetación y colonizan una misma «tesela». - Según M. Schwickerath.

•••

desarrollo natural explotación como monte bajo desmonte total

••• J

siega y pastoreo irregular — pastoreo regular con abonado — siega regular con abonado laboreo

Para la caracterización sintaxonómica de una comunidad vegetal concreta se utilizan las: •

• ••

Especies características: especies principales circunscritas a las categorías sintaxonómicas principales (especie característica de una asociación, de una alianza, de un orden o de una clase) y que por ese m o t i v o caracterizan especialmente bien a la comunidad desde el punto de vista florístico.

•

Especies diferenciadoras (especies separadoras): especies que diferencian especialmente bien un sintaxón de otros sintaxones próscimos, pero que no está limitada a este sintaxón (a esta categoría) y pueden encontrarse en otros taxones «alejados».

Daphne mezereum, Anemone nemorosa y Convallaria majalis son, p. ej., especies características del bosque planifolio centroeuropeo (clase Querceo-Fagetea); entre las características del orden

Fig. 14-39: Frecuencia con que se presentan juntas 43 especies (círculos, letras) en las praderas holandesas, representada en forma de diagrama de correlaciones sinecológicas (debe imaginarse en el espacio). Diversas especies están asociadas con gran frecuencia entre sí (lineas de unión gruesas) y caracterizan determinadas comunidades vegetales o ciertos emplazamientos, como, p. ej., prados turbosos con

clases de correlación 70-100

30-29

40-

20-29

69 10-19

Molinia caerulea (M) y Carex panicea (Cp), Potentilla erecta (Pe), Cirsium dissectum (Cs), etc.; carrizal palustre con Phalaris arundinacea (Pha), y Glyceria maxima (Gm), Carex disticha (Cd), Caltha palustris (Cal), etc.; prados de siega eutróficos con Arrhenatherum elatius (Arr) y Dactylis glomerata (D), Tnsetum flavescens (Tri), etc.; prados intensamente pastados con Lolium perenne (Lp) y Cynosurus cristatus (Cy), Poa annua (Pa), Trifolium pratense (Tr), etc.

- S e g ú n D.M. deVries.

14.3 Ecología de la v e g e t a c i ó n

997

Fig. 14-40: Yuxtaposición de una fotografía aérea A y un mapa de vegetación B (tierra baja al norte de Anchorage, Alaska; superficie de 400 x 370 m); a bosque mixto con abedules ( B e t u l a resinífera, etc.), no turboso ni de ribera; b bosque mixto de ribera con álamos (Populus balsamifera) y abedules; c orilla de río con maleza de sauces (Salix sp.); d bosque turboso con abeto rojo (Picea mañanaJ, e landa musgosa con matas (Vaccinium uliginosum, Ledum decumbens) y Sphagnum; f prado turboso con ciperáceas (Carex, Eriophorum, etc.); g agua libre y bancos de arena. - Según R. Knapp.

Tabla 14-4: Sistema sintaxonómico de las comunidades vegetales según J. Braun-Blanquet. Categoría

Terminación

Ejemplo

clase orden alianza asociación subasociación variante facies

-etea -etalia -ion -etum -etosum sin terminación sin terminación

Molinio-Arrhenatheretea Arrhenatheretalia Arrhenatherion Arrhenatheretum Arrhenatheretum brizetosum variante de Salvia del A. facies con Bromus erectus

Fagetalia pueden mencionarse, p. ej.. Ranunculus ficária y Mercurialis perennis y enire las de la alianza Fagion, Cardamine (= Dentaria bulbifera y Hordélymus europáeus). L a gran correlación en cuanto al emplazamiento de determinados grupos de especies (fig. 14-39) permite caracterizarlos ecológicamente, ya que a las especies muchas veces les corresponde una función de valor indicador. Raras veces se dispone de una caracterización ecofisiológica de las especies basada en mediciones. Sin embargo, la experiencia de generaciones de botánicos de campo permite «atribuir» un determinado «perfil» a cada especie. U n procedi-

miento semicuantitativo de esta clase son las tablas de valor indicador (sistema de H. Ellenberg o E. Landolt). También se asignan «cifras» que van del (0)1 al 9(10), cada una según la relación característica que tenga con una determinada oferta de recursos, que va ascendiendo de valores pequeños a grandes. Un número de humedad alto significa que la presencia de una planta está en correlación con una elevada oferta de humedad. Plantas indicadoras típicas de un suelo ácido (R 1 a 2, v. más adelante) son, p.

ej., Deschampsia flexuosa y Vaccinium myrüllus. Aquí no se está expresando una asociación causal en el sentido de una «exigencia», pero puede suponerse en muchos casos. Estos valores indicadores no son válidos para especies aisladas, sino para plantas que están expuestas a las interacciones bióticas dentro de una comunidad. Otra dificultad es que, por motivos puramente prácticos, el concepto está ligado al nivel taxonómico «especie» pudiéndose distinguir claramente ecotipos de una especie como dos especies diferentes en función de sus exigencias ecológicas. A pesar de todo, estos métodos de valoración tienen un gran valor práctico, sobre todo por lo fáciles que son y generalmente por su sorprendente precisión (tabla 14-5). Las especies vegetales con combinaciones de números semejantes forman un grupo ecológico. Los valores promedios permiten

Tabla 14-5: Valores indicadores según Ellenberg para las relaciones medioeuropeas. Magnitudes ambientales

Símbolo

Explicación en el sentido de «la especie indica»

(cifras relativas a la) luz temperatura continentalidad humedad reacción (pH) nitrógeno sales

L T K F R N S

1 sombra profunda, 5 semisombra, 9 plena luz 1 alpino-subnival, 5 submontano-templado, 9 mediterráneo 1 euoceánico, 5 intermedio, 9 eucontinental 1 fuerte sequedad del suelo, 5 fresco, 9 encharcado, 10 agua 1 suelo muy ácido, 5 moderadamente ácido, 9 básico (cal) 1 disponibilidad baja, 5 moderada, 9 excesiva 0 ninguna, 1 concentración débil, 5 moderada, 9 extrema

998

14 Ecología de las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

B

A (Pinus)

muchas leñosas y arbustos

seco

(Xerobromion)

(Corynephorion)

demasiado seco para un bosque

muy seco

(Pinus)

con Pinus sylvestris

con

Pinus

Queráis petraea, robur o pubescens

Quercion pubescenti-petraeae

• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •

medianamente seco medianamente fresco

/ • j

especies de Quercus. especies de Sorbus, especies de Tilia, especies de Acer Fraxinus exceisior Fa us

j Betula péndula fresco

j

medianamente

j

húmedo

\

húmedo medianamente anegado anegado

9

sylvatica

especies de Quercus . , Carpmus betulus

„ , A Acer pseudoplatanus

\

Ulmus glabra

Betula pubescens Quercus robur

Ca}pinusütülus

Betula pubescens

Acer 'p^udopTatanus Fraxinus exceisior especies de Ulmus

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Fagion Fagion

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ácido

medianamente ácido

poco ácido

neutro

alcalino

muy ácido

ácido

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^

-

"*

Alno-Ulmion Alnion glutinosae

(Sphagnion)

demasiado anegado para un bosque

Cephalanthero-Fagion

Luzulo-

Vaccinio-Piceíon

muy anegado

muy ácido

•

Alnus glutinosa

(Pinus)

agua

•

• • • •

E

Fraxinus exceisior

Tilia cordata

•

(Magnocaricion) medianamente ácido

poco

neutro

alcalino

ácido

Fig. 14-41: Las especies leñosas forestales de Europa media. A Especies características sobre suelos de ácidos a alcalinos (o de oligotróficos a eutróficos) y de anegados a secos (en el piso submontano y bajo clima templado, suboceánico). El tamaño de las letras de los nombres marca la relación cuantitativa aproximada en asociaciones casi naturales; nombres entre paréntesis: sólo en algunas zonas. B Sistema sociológico de las comunidades de planifolios medioeuropeos sobre suelos de ácidos a alcalinos (o de oligotróficos a eutróficos) y de anegados a secos (en el piso submontano y con clima templado, suboceánico). En la zona marginal se encuentra Vaccinio-Piceíon, los bosques de pícea o abeto rojo, y Anión glutinosae, las alisedas palustres; tipos de vegetación no leñosa son los pastizales xerófllos sobre sustratos con cal o sin ella (Corynephorion o Xerobromion), así como turberas altas (Sphagnion) y comunidades que provocan la colmatación de las aguas (Magnocaricion). Las líneas limitantes corresponden en la naturaleza a zonas donde las comunidades se entremezclan. - Según H. Ellenberg.

valorar toda una comunidad siendo eliminadas las especies indiferentes (no ligadas a una comunidad determinada) y entrando en la operación las especies típicas valoradas por su recubrimiento. El concepto es ampliable a voluntad por la inclusión de otros números indicadores, lo cual, unido a un sistema de banco de datos, facilita análisis diversos. Así se pueden agregar datos a la morfología (forma vital), tipo de difusión, floración, sensibilidad a las perturbaciones (p. ej., ruderal o no ruderal), hemerobia (dependencia de los cultivos en el sentido de condiciones de vida no alteradas por el hombre), época de migración (autóctona, neófita) y finalmente datos biogeográficos (zona de difusión). Las unidades de vegetación por encima de las alianzas se vuelven cada vez más abstractas y. c o m o modelos, son menos apropiadas para las comunidades vegetales. En la fig. 14-41 se ha representado una comunidad forestal medioeuropea en un sistema de coordinadas de humedad y reacción del suelo contraponiéndose la descripción de un carácter aislado (izquierda) con el sistema sintaxonómico correspondiente (derecha). Para complejos enteros de comunidades vegetales, o sea, la asociación de comunidades, se desarrolló la sigmasociología (sigma, letra griega y símbolo de la suma X) sobre todo en las zonas de habla alemana, una nomenclatura análoga a la clasificación de tipos vegetales (sociología vegetal). Del mismo modo que sólo determinadas especies están asociadas de manera natural, también se encuentran agrupadas diversas comunidades (p. ej., un claro de bosque, el bosque, las orillas de un arroyo forman en el bosque un complejo unido, un «sígmetum»). Al igual que la sintaxonomía. la sintaxonomía sigma reconoce comunidades características y diferenciadoras (separadoras) y utiliza las terminaciones del sistema de Braun-Blanquet.

14.3.4 División fisionómica de la vegetación Las poblaciones de plantas se agrupan de acuerdo con su f o r m a de crecimiento y su fisionomía (forma, aspecto), sin tener en cuenta las especies que las componen. Los tipos de vegetación caracterizados así, independientes y de suyo muy complejos reciben el nombre de formaciones, como, p. ej., bosques húmedos tropicales, bosques boreales de coniferas, matorrales esclerófilos sempervirentes, matas, prados, etc. A l lado de ellos, las agrupaciones sencillas, formadas por una sola forma de crecimiento, a menudo no autónomas, se llaman sinusias. como, p. ej.. el revestimiento de liqúenes de una roca, el estrato de matas de un bosque de coniferas o las colectividades otoñales de hongos del bosque caducifolio. A l considerar a toda la biosfera conectada con una formación vegetal, se habla entonces de bioformaciones o, abreviadamente, biomas. Las que dan nombre son las formaciones dominantes, porque en el lenguaje corriente ya se les denomina con sinónimos. Se dan también ciertas coincidencias con las divisiones sintaxonómicas de la vegetación. A pesar de las diferentes dotaciones de las especies, con frecuencia se hallan los mismos géneros dentro del mismo bioma. como. p. ej.. en los bosques planifolios sempervirentes de las zonas templadas y con inviernos fríos de Norteamérica y Eurasia, aparece Quercus, Fagus, Carpmus, Acer, Tilia,ele. En cambio, en las formaciones se manifiesta una semejanza fisionómica convergente producida por condiciones ambientales semejantes, formaciones que están formadas por fami-

14.3

Ecología de la v e g e t a c i ó n

999

formas vitales características

m

árboles planifolios sempervirentes

árboles planifolios en época de lluvias

formaciones terrestres árboles planifolios estivivirentes

coniferas sempervirentes

epífitos (plantas vasculares)

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1

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2

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3

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4

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6

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8

sabanas

9

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4500

precipitaciones anuales medias (mm)

Fig. 14-42: Los tipos de formaciones terrestres: intento de división de la vegetación climática de acuerdo con las temperaturas y las precipitaciones anuales medias. Los signos indican algunas de las formas vitales características. Los límites son imprecisos, especialmente en la parte media del diagrama, porque la posición relativa a las formaciones respecto a los datos climáticos puede variar de modo considerable de una región a otra. - Según R. Dansereau y R. H. Whittaker, muy modificado y ampliado.

lias totalmente distintas. Ejemplos de este hecho lo constituye la vegetación leñosa esclerófilá del tipo climático mediterráneo en todo el mundo o algunos semidesiertos con plantas suculentas del Nuevo y Viejo Mundo (euforbiáceas frente a cactáceas). Algunas formaciones tienen poca relación con el clima del emplazamiento, como, p. ej., las praderas, que lo mismo se encuentran en territorios esteparios continentales de la zona templada como en los trópicos. En la fig. 14-42 se intenta representar la d i v i s i ó n de la cubierta vegetal de los biotopos terrestres de toda la biosfera en tipos de formaciones (sólo las fases de sucesión recientes). Las coordenadas del diagrama indican las precipitaciones medias y temperaturas medias anuales, indicando estas últimas también la evaporación potencial, c o m o en los diagramas. Las formaciones, tratadas i n d i v i d u a l m e n t e , se d e s c r i b e n a c o n t i n u a c i ó n , en el cap. 15.

14.3.5 División espacial del emplazamiento y la vegetación Debido a la topografía y a las condiciones edáficas, dentro de un clima regional se da una división horizontal de la vegetación natural (o de lo que queda de ella), que está ensamblado con la vegetación influida por el hombre (campos de cultivo). Con frecuencia se diferencia mucho la vegetación actual (antropógena) de la potencial (natural; p. ej., tierras de pastos en lugar de bosques). Esta división de la vegetación se representa en mapas. Pero, estas comunidades vegetales del rango de asociación pueden representarse sólo en mapas a muy gran escala. En los mapas regionales o suprarregionales pueden reproducirse sólo complejos de vegetación amplios, como el de la fig. 14-43 para Austria.

1000

14 Ecología de las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

V e g e t a c i ó n

n a t u r a km 50

de Austria oriental, etc.

vegetación azonal

vegetación zonal «bosque estepario» •> h

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bosque de alerce y cembro matorral de pino negro matorral de aliso verde pastizales calcáreos pastizales pobres en cal

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sub| alpino aípi

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14 1 5

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16

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bosques de ribera

21

carrizales, etc.

22

(turberas bajas, pantanos

23

turberas altas fuera d e los Alpes

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18 | o V o ° . | bosque de pino albar, etc., en pedregal

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bosque de pino albar (y roble), ácido

bosque de picea

Fig. 14-43: Ejemplo de la distribución de la vegetación de Europa central: mapa de la baja Austria. Comunidades dimácicas naturales de carácter potencial (casi en todas panes bosques), pisos altitudinales derivados de las mismas y comunidades permanentes de gran extensión. De los tipos zonales de vegetación, se pueden atribuir 1-2 al panónico, 3-8 al centroeuropeo y 9-13 a la (sub)región floristica alpina. El curso de los grandes ríos (Danubio, March, etc.) se reconoce por el bosque de ribera (20). - Según H. Wagner, de H. Ellenberg.

Mapas de esta escala o aún más pequeña sólo presentan la vegetación potencial, o sea, la vegetación que a largo plazo se instalaría si cesase la influencia humana. A escala continental o global, la división espacial de la vegetación corresponde a las zonas macroclimáticas, es decir, el descenso de temperaturas que se produce desde el ecuador hacia los polos y el gradiente suprayacente de oceanidad-continentalidad. A esa escala sólo están representadas las formaciones climácicas de la vegetación potencial (v. mapas desplegables al final de este capítulo). También los pisos altitudi-

nales de vegetación de las montañas corresponden a complejos de vegetación que se suelen referir a comunidades climax o a formaciones climácicas (fig. 14-44). La secuencia de este complejo de vegetación refleja cómo cambia el clima al ir aumentando la altura («altitudinalmente»). El carácter climático uniforme de los gradientes altitudinales se se ve globalmente como un descenso de la temperatura. Todos los demás factores climáticos cambian de acuerdo con la latitud geográfica (el acortamiento altitudinal del período vegetativo es un fenómeno de grados de la-

14.3 Ecología de la v e g e t a c i ó n

1001

pisos altitudinales

cumbres superiores de los Alpes limite superior de las fanerógamas aisladas

O

límite superior de pulvinulos de dicotiledóneas

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bosque achaparrado bosque claro I monte alto denso

superior

montano

pastizales en cursos de aludes

Fig. 14-44: Pisos altitudinales superiores de los Alpes con complejos de tipos de formaciones característicos dispuestos en mosaico. - Basado en H. Reisigl y H. Pitschmann, de H. Ellenberg.

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Fig. 14-45: Especies de los hayedos (1-38) ordenadas en forma óptima bidirnensional según la frecuencia de su presencia común en hayedos franceses, mediante análisis factorial. Se complementa con los gradientes de humedad y fertilidad del suelo. Se reconocen grupos ecológicos de especies indicadoras de los suelos ricos en nutrientes (eutróficos, A), frescos o algo húmedos (B), pobres en nutrientes (oligotrófícos, C) y de carácter típico (D). - Según P. Dagnelíe.

titud lejos del ecuador) o con las particularidades regionales del macroclima (en algunos lugares aumentan las nubes, las precipitaciones o el viento con la altura y en otros descienden). Existen también grandes diferencias entre las cordilleras externas de los sistemas montañosos y de las zonas interiores (generalmente más continentales), así como entre las cordilleras que están orientadas a los vien-

Fig. 14-46: Comunidades forestales de Polonia según su semejanza florística, ordenadas en forma óptima bidirnensional mediante ordenación polar: turbera alta (Sphagnetum medii = Sm), turbera forestal (Pineto-Vaccinietum uliginosi = PVu), bosque de pino albar (Pineto-Vaccinietum myrtilli = PVm), bosque de abeto (Abietetum polonícum = Ap), aliseda turbosa (Cariceto elongatae-Alnetum = CeA), bosque de ribera con alisos y fresnos (Circaeo-Alnetum = CA), bosque de roble y carpe (Querceto-Carpinetum medioeuropaeum = QC), hayedo (Fagetum carpaticum = Fe), robledal mixto (Querceto-Potentilletum albae = QP), maleza de avellano (Coryleto-Peucedanetum cervariae = CP); entre paréntesis en cada caso el número medio de especies (plantas vasculares). - Según J. Frydman y R.H, Whittaker.

tos (barlovento) y las que no lo están (sotavento). En la fig. 14-44 aparece representada la denominación empleada a nivel internacional para la secuencia de la vegetación correspondiente a los pisos altitudinales de los Alpes. Hacia abajo continúan los pisos altitudinales que no se han representado: los pisos montanos medio e inferior, seguidos por el colino y el llano (tierras llanas). Desgraciadamente, en las obras sobre el lema, no es nada uniforme el empleo de la nomenclatura para estos pisos altitudinales. Esto afecta especialmente al término «subalpino», que es el que tiene un mayor margen de interpretación. La interpretación elegida en la fig. 14-44 es la más ampliamente utilizada y coincide con la zona donde se ensambla el bosque abierto del piso montano superior con la vegetación alpina y que a menudo se denomina ecotono del límite de los árboles (ing. tréeline ecoione). La «escuelas» regionales utilizan, sin embargo, el término de acuerdo con criterios fitosociológicos para el nivel montano superior. Los términos nival y subnival se utilizan poco fuera de Europa. El término «alpino» se refiere no solamente a los Alpes (la raíz «alb», «alp» o «alpo» aplicada a montañas o pendientes es prerromana, posiblemente preindoeuropea; v. Ch. Komer 1999), sino que también describe a nivel mundial la vegetación (sin árboles) por encima del límite climático natural del bosque (también cuando ésta ya no existe localmente por influencia humana o perturbaciones naturales). La utilización del término alpino para «relativo a las montañas» («paisaje alpino», «espacio económico alpino», «cultivo alpino») tampoco coincide con la definición fitogeográfica. En los Andes se emplea el término andino para el piso alpino y, en África, el de afroalpino.

14.3.6 Análisis correlativos de modelos de vegetación A partir de los inventarios de vegetación y de su clasificación, tal c o m o se han descrito en 14.3.3, unidos a los da-

1002

14 Ecología d e las poblaciones y la v e g e t a c i ó n

tos relativos a los emplazamientos y los valores indicadores se pueden obtener una serie de análisis organizadores y correlativos, que, en última instancia, tienen todos c o m o objetivo reconocer, en la distribución observada de las especies y las comunidades vegetales, un modelo que se repite y entenderlo a partir de hechos externos. El análisis del gradiente está orientado a las alteraciones de la vegetación con las condiciones ambientales cambiantes. En el caso ideal (aunque no necesariamente), las superficies inventariadas f o r m a n un gradiente relacionado. Si, p. ej., se asigna a la abundancia en especies el gradiente ambiental, se ordena según los valores ambientales ascendentes o descendentes, y a este proceso se le llama ordenación directa. Si se elige sólo una variable ambiental, la ordenación es unidimensional (perfil de vegetación visible, p. ej., la distancia del borde marino o el grado de salinidad del suelo en la fig. 13-28). En las representaciones bidomensionales se habla de ecogramas (p. ej., fig. 14-42), utilizándose las dos variables ambientales c o m o dos ejes, y los valores tomados en la localidad/emplazamiento de la especie o la comunidad serían las coordinadas x-y, que marcan la posición de la especie o comunidad en el espacio bidimensional (figs. 14-45, 14-46). Además, surgen modelos (p. ej., frecuencias, correlaciones) que se pueden interpretar c o m o preferencias por un emplazamiento por parte de determinadas asociaciones. C o m o , por regla general, muchas variables ambientales están actuando y a priori no se sabe bien cuál de las combinaciones es crítica, el espacio de la ordenación se vuelve multidimensional en un análisis a m p l i o y sólo inteligible con la ayuda de un ordenador. Se habla entonces de análisis correlativo de la vegetación (también matemático, numérico, estadístico, multivariado o cuantitativo). Existen numerosos procedimientos complejos de ordenación y programas de cálculo que están ajustados específicamente para los datos de la vegetación en relación con los datos relativos al emplazamiento (p. ej., el análisis de correspondencias -ing. correspondence analysis, C A - , el análisis canónico de correlación -ing. canonical correlation analysis, CCA-) y pueden servir de variantes del conocido análisis del componente principal (ing. principal componení analysis. PCA). También aquí se procede generalmente en dos fases. Primero se «busca» y se define un tipo de vegetación y después se le pueden agregar parámetros ambientales a este inventario (más exactamente único) de la vegetación. Ambas fases se basan en el análisis de correlaciones. De esta manera resulta evidente cuáles son los factores ambientales que determinan con mayor seguridad la estructura o composición de la vegetación. Cada comunidad registrada en un territorio se convierte en «objeto» (= «componente»), que se caracteriza por su inventario de especies (= «atributo»). El que una especie aparezca en una comunidad concreta, se convierte en un carácter totalmente específico de dicha especie, del mismo modo que, en la segunda fase, también las condiciones ambientales allí dominantes pueden considerarse como carácter de dicha especie. Estos procedimientos correlativos

no acostumbran a quedarse en la opción sí/no (especie presente/no presente), sino que representan a la especie de acuerdo con su abundancia (v. 14.3.1). Así pues, hay para cada especie un eje que empieza con abundancia cero y habitualmente acaba con abundancia 5 (una cubierta de un 100 %). Un inventario de la vegetación se asigna a este eje según la abundancia que presente en él. Como hay muchas especies (muchos ejes de abundancia), se origina un espacio multidimensional (correlativo), en el que cada inventario se coordina simultáneamente a muchos ejes de especies, lo cual ya no es representable, pero sí manejable matemáticamente. A cada inventario (cada objeto) le corresponde en este sistema de coordenadas, tan complejo y multidimensional, un punto. Si, p. ej.. se hail hecho 100 inventarios, habrá 100 puntos. Con la ayuda de procedimientos matemáticos se puede reducir este sistema multidimensional a unos cuantos ejes y representar las nubes de puntos (los inventarios) en un espacio bi o tridimensional. El sistema multidimensional queda entonces tan tergiversado que pocos ejes representan la mayor parte de la variabilidad florística. Las comunidades (inventarios de vegetación) se disponen entonces en un diagrama tal que se corresponde con su semejanza (o distancia) florística. Un diagrama así muestra con frecuencia la creación de grupos de inventarios (objetos), los llamados agregados (ing. cluster). Éstos equivalen a tipos de comunidades, y el procedimiento corresponde a una clasificación no jerárquica. Las nubes de puntos de los agregados permiten reconocer a primera vista hasta qué punto están delimitados los grupos (tipos de vegetación) entre sí o si son más o menos continuos. Si el espacio de la correlación se introduce, en vez de los números de los inventarios, el pH hallado allí, el tipo de suelo, la humedad, la altitud, etc., se pueden hallar con el mismo porcedimiento las correlaciones entre la abundancia y las condiciones ecológicas. Según la variabilidad de dichas condiciones entre los inventarios pueden formarse gradientes ambientales (p. ej., pH bajo a la izquierda, más alto a la derecha del eje principal). También aquí se pueden hallar cada lugar tergiversando el sistema de coordenadas, en el que un eje alcanza la máxima varianza de carga axial (el primer «eje» ; tiene el mayor valor interpretativo). Si este gradiente es paralelo al primer eje, se puede deducir que este factor ecológico determina con más fuerza la dotación de las especies. El segundo eje. dispuesto en ángulo recto, muestra la mayor varianza restante, o sea, el factor segundo en importancia, etc. Con la ayuda de este «análisis indirecto de gradientes» y la introducción de un ordenador eficiente se puede trabajar con un número muy grande de datos. Los análisis de componentes son, por tanto, procedimientos reductores de las dimensiones y, a través de ellos, una nube de puntos multidimensionales se puede representar en un espacio bi o tridimensional. Los ejes que así se forman son el resultado de un análisis y no están fijados a priori como en la ordenación (gráfica) uni o bidimensional. Con estos procedimientos se puede hallar también en qué condiciones ecológicas se encuentran agrupadas dos especies (su preferencia común por un emplazamiento). Gracias a potencia de cálculo de los ordenadores, esto se aplica a la comparación de inventarios completos de especies, de manera que se pueden calcular y representar redes de relaciones (diagramas en retículo, fig. 14-39). Es posible utilizar estos análisis de semejanzas para la clasificación numérica de comunidades vegetales emparentadas y disponerlas en un dendrograma (análisis de agregados).

ZONAS

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Bosques aciculilolios boreales siempre verdes

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Pluviisilvas tropicales semiperennifolias y bosques m o n z ó n i c o s verdes durante la época lluviosa Pluviisllvas templadas

• Vegetación esclerofila P o b l a a o n e s secas de coniferas y f o r m a c i o n e s arbustivas x e r o m o r f a s

y vegetales suculentos Bosques tropicales secos y C ampos Cerrados Bosques planifolios verdes en verar Bosques planifolios verdes en verán

•

con arboles aciculifolios Estepas arboladas verdes en veran<

Escala 1:110 000 000 De Atlas zur Biogeographie, publicado por Josef Schmithüsen. Revisado conjuntamente con Adolf Ha y Rüdiger Hegner y la colaboración de Helga Erler. Bibliographisches Institut AG. Mannheim 1976

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eoltropical

Rio de Janeirc

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Antartico

Proyección Robinson Paralelos estándares: 38° N y 38° S Escala: 1:110 000 000

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200)

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500)

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ZD

4

(500-1000)

7 ( 2 •Hit.

3000)

Z D 8 (3000 - 4000)

© W . Barthlott 1996,1998

Temperatura de la superficie del m a r Z D 9 (4000 - 5000) Z D 10 (£5000)

Capense

/

Reino florístico

>29°C >27°C

C o r r i e n t e s m a r i n a s frías

W. Barthlott, N. Biedinger, G. Braun F. Feig. G. Kier, W. Lauer & J. Mutke 1998 modificado por W. Barthlott, W. Lauer. A. Placke 1996 Instituto Botánico e Instituto G e o g r á f i c o de la Universidad de B o n n G e r m á n A e r o s p a c e Research Establishment, Colonia Cartografía: M. Gref Instituto G e o g r á f i c o de la Universidad de B o n n

BIODIVERSIDAD GLOBAL: NÚMERO

DE E S P E C I E S DE P L A N T A S V A S C U L A R E S

Hol,ártico

Neotropical


Proyección Robinson Paralelos estándares: 38 Escala: 1 : 1 1 0 0 0 0 0 0 0

Temperatura do la superficie del mar

Z o n a s d e d i v e r s i d a d ( Z D ) : n ú m e r o d e e s p e c i e s p o r 10 0 0 0 kr N y 38° S ZD 1

(<100)

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Z D 9 (4000 - 5000) Z D 10 (?5000)

ZD 2

(100 -

200)

Z D 6 ( 1 5 0 0 - 2000)

ZD 3

(200 -

500)

Z D 7 (2000 - 3000) Capense

ZD 4

( 5 0 0 - 1000)

Z D 8 (3000 - 4000)

Reino florístico

>29"C >27C

C o r r i e n t e s m a r i n a s frias

W Barthlott. N Biedinger, G . Braun F Feip. G Kíer. W Lauer 8 J Mutke 1998 modificado por W Barthlott. W. Lauer. A Placke 1996 Instituto B o t á n i c o o Instituto G o o g r á f i c o de la Universidad d e Bonn G e r m á n A e r o s p a c e R e s e a r c h Establishment, Colonia Cartografía M Gref Instituto G e o g r á f i c o d e la Universidad d e Bonn

La vegetación de la Tierra 15.1

La vegetación de Europa media

1004

15.1.1 15.1.2

Desde las tierras bajas hasta el piso submontano Pisos m o n t a n o y alpino

1004 1007

15.2

Los biomas de la Tierra

1010

15.2.1 15.2.2

Selvas bajas tropicales húmedas 1012 Selvas de m o n t a ñ a tropicales y subtropicales 1014 Vegetación de alta m o n t a ñ a tropical y subtropical 1016 Bosques tropicales semiperennifolios . . . 1 0 1 8 Sabanas tropicales 1020

15.2.3 15.2.4 15.2.5

La cubierta vegetal de la Tierra es el reflejo del clima, modificado por las influencias regionales del trasfondo geológico y las perturbaciones (fig. 15-1). Así, del mismo modo que el clima no tiene unos claros límites geográficos. tampoco hay límites claros entre las zonas de vegetación. que están marcadas por la dominancia de las determinadas formas biológicas (formaciones, fig. 14-42; v. 14.3.4). Este capítulo se ocupa de la vegetación que es naturalmente zonal, pues todo revestimiento vegetal de un terreno, siempre que no haya intervención humana, es el resultado de las condiciones climáticas, ya que se consideran que están incorporadas en ellas los factores edáficos y perturbadores (excepciones, v. 15.2.16). Se trata de una imagen ideal, ya que la influencia humana se manifiesta a través de la caza, el pastoreo y los incendios, desde tiempos primitivos, sin que se reconozca siempre la duración de su efecto. N o obstante, sobrepasaría el marco de este capítulo abordar todos los grados de la influencia humana, desde el nomadeo por los bosques hasta la agricultura. Por motivos semejantes se exponen principalmente las fases o estadios maduros de la sucesión, las sociedades finales, o sea, la vegetación climácica (climax; v. 14.3.2). Además de los datos firmes como la latitud geográfica, la altura a nivel del mar, que influyen en la temperatura, desempeña un papel decisivo la oferta de agua en circulación en la atmósfera y en el mar. Sin embargo, para la disponibilidad del agua es determinante no la cantidad absoluta de precipitaciones, sino la relación de las precipitaciones con el poder de evaporación de la atmósfera, siendo este último a su vez una función de la temperatura. La latitud geográfica (astronómicamente condicionada) causa una estacio-

15.2.6 15.2.7 15.2.8 15.2.9 15.2.10 15.2.11 15.2.12 15.2.13 15.2.14 15.2.15 15.2.16

Vegetación de los desiertos cálidos Zonas con lluvias invernales del tipo climático mediterráneo La zona de la laurisilva Bosques caducifolios de la zona templada Bosques de m o n t a ñ a de la zona t e m p l a d a Vegetación alpina de la alta m o n t a ñ a templada Estepas y praderas Desiertos de la zona t e m p l a d a Bosques boreales Vegetación ártica y subártica Vegetación costera

1022 1024 1026 1028 1030 1032 1034 1036 1038 1040 1042

estacionalidad

j u n t o al mar,

temperatura

barlovento humedad

t i p o de v e g e t a c i ó n / f o r m a c i ó n

perturbación

animales,

física

patógenos

Fig. 15-1: Factores que impulsan la formación de la vegetación zonal de la Tierra. Para que resultara más claro no se han colocado todas las interacciones.

nalidad concreta de la temperatura, que. a su vez, puede inducir una estacional idad en la oferta de agua directamente o a través de efectos secundarios. En las altas latitudes domina la estacionalidad de la temperatura y la de la oferta de

1004

15 La v e g e t a c i ó n de la Tierra

agua en las bajas. Es importante que la misma temperatura actúe de manera gradual (más o menos cálida) y como un valor umbral (helada: hay o no hay). En lugares templados y libres de heladas (p. ej., en algunas costas templadas) prosperan especies tropicales, pero no suelen hacerlo en zonas continentales generalmente más cálidas y a veces también afectadas por las heladas. L a proximidad del mar tiene también una gran influencia. Tienen una influencia destacada las perturbaciones zonales típicas c o m o los tornados y los incendios, pero también animales c o m o los grandes mamíferos que pastan (ing. grazer) o que ramonean los arbustos y árboles (ing. browser) y los característicos procesos zonales edáflcos en los que participan todos los factores bióticos y abióticos. A pesar de la diversidad de los procesos ambientales (fig. 15-1), la vegetación actual de la Tierra (v. tabla plegable del cap. 14) puede «predecirse» con sorprendente seguridad gracias a modelos matemáticos, basados en m u y pocos parámetros - g e n e r a l mente sólo la temperatura y las precipitaciones- (v., p. ej., I. Woodward o R. Leemans). Esto confirma la eminente influencia que tiene el c l i m a sobre la vegetación (fig. 14-42) y abre posibilidades para futuras proyecciones. Como también a las zonas climáticas se les pueden adjudicar zonas de vegetación, éstas suelen describirse con términos procedentes de la climatología. H. Walter ha definido el término zonobioma (v. 15.2) para las grandes zonas climáticas de la Tierra. Éstas tienen una diferente extensión, en algunos casos están bien delimitadas (p. ej., zona de los bosques boreales de coniferas) y en otros casos son receptácuclos de tipos de vegetación semejante, pero muy diferentes si se examinan con atención. Esta distribución, que se ha seguido aquí también, es un recurso tosco, pero práctico y necesario. El primer apartado de este capítulo ofrece un resumen conciso de la vegetación medioeuropea, con la que los lectores están en contacto directo. El segundo apartado describe en 16 fichas de doble página la vegetación de la Tierra agrupada en 9 zonobiomas y, dentro de cada uno de ellos, se describen subgrupos según la altitud sobre el nivel del mar (orobioma o zona de montaña) o según la aridez.

15.1 La vegetación de Europa media La región florística medioeuropea se sitúa en la zona templada, húmeda y de inviernos fríos y se extiende, desde el punto de vista fitogeográfico, desde Irlanda y el noroeste de España hacia el este, estrechándose progresivamente hasta alcanzar los Urales (fig. 14-19). Por el norte comprende la parte meridional de Escandinavia. Los Alpes y los Cárpatos determinan por el sur el límite con las regiones florísticas meridionales (clima, v. 15.2.9).

15.1.1 Desde las tierras bajas hasta el piso submontano La formación climácica (climax) de la zona templada húmeda son los bosques planifolios estivivirentes (fig. 14-42, v. 15.2.9). Durante el período de crecimiento de 5-6 meses (de finales de abril a principios de octubre), la productividad de estos bosques planifolios es aproximadamente igual de grande que la de las selvas tropicales húmedas (por lo tanto, la mitad de grande si se calcula para todo un año). Es-

tos bosques se caracterizan porque brotes y hojas brotan sincrónicamente, por yemas invernantes y una flora asociada adaptada a las oscilaciones estacionales de la luz en suelo del bosque. Sólo en los climas continentales (especialmente en el nordeste) y en los pisos montanos templados, las coniferas constituyen una parte considerable del bosque y llegan incluso a ser predominantes (v. 15.1.2). Antes del comienzo del aprovechamiento agrícola, la región medioeuropea estaba cubierta por un bosque casi continuo (fig. 11-308). Sólo en los Alpes, los Sudetes y los Cárpatos, el bosque alcanza un límite climático superior claro (condicionado por la temperatura); en las cumbres más altas de la Selva Negra, de los montes de Bohemia y del Harz se aprecia una zona de transición o de resistencia, que se puede explicar más por la situación de las crestas que por la altura sobre el nivel del mar (fig. 15-2). Un límite climático inferior del bosque por aridez no puede apenas reconocerse ni siquiera en los paisajes más calurosos y secos del interior; un límite marítimo debido al viento sólo excluye naturalmente de la zona forestal las islas y una estrecha banda litoral del mar del Norte y del Báltico. Los lugares desprovistos de bosques son los que tienen muy poco suelo para que crezcan los árboles (y por eso son demasiado secos) o son demasiado húmedos o demasiado salinos para el crecimiento de los árboles. Sin embargo, fuera de estas superficies, el bosque medioeuropeo primitivo no era totalmente cerrado. Los ciclos naturales de desarrollo, los desastres provocados por los insectos, los incendios naturales, los vientos huracanados y sus consecuencias, como los grandes mamíferos herbívoros (p. ej.. el bisonte), podrían haber creado un mosaico de superficies diferentes abiertas, de las cuales proceden la mayoría de nuestras plantas pratícolas. A pesar de eso hay que atribuir a la acción del hombre el que actualmente sólo una cuarta parte de esta gran región tenga bosque (y aún. en muchos casos en forma de plantaciones de árboles explotadas de modo intensivo). Florísticamente, la región medioeuropea puede caracterizarse sobre todo por las especies principales del bosque planifolio estivivirente, como, p. ej., Quercus robur, Fa-

gus sylvatica, Acer platanoides, Fraxinus exceisior, Corylits avellana. Anemone nemorosa, etc. La estrecha relación, determinada por la historia florística, que presenta la región medioeuropea con respecto a las demás áreas parciales de la zona holártica del bosque planifolio (v. 15.2.9) se manifiesta en que las mismas especies u otras muy próximas aparecen en la región chino-japonesa o en la atlántico-norteamericana (p. ej., Fagus, fig. 14-17). A consecuencia de las glaciaciones cuaternarias, la flora de la región medioeuropea se empobreció mucho; la mayoría de las especies que hoy existen en ella sólo debieron de entrar en la misma durante el Tardiglacial o el Postglacial, a partir de tierras meridionales (u orientales) con carácter de refugio (v. 11.3). Ésta es una de las bases principales que explican las estrechas relaciones florísticas con la reg i ó n (sub)mediterránea (v., p. ej., fig. 14-21). Según la relación más o menos oceánica o continental, boreal o submeridional de las especies correspondientes es posible apreciar una diferenciación florística de la región medioeuropea. Dicha diferenciación también halla expresión en la vegetación. Ello justifica la división en las provincias atlántica, subatlántica, centroeuropea y sarmática. Además, hay que distinguir los Alpes y los Cárpatos como subregiones particulares (álpica, carpática) debido a su flora y vegetación especial, sobre todo en los pisos superiores (fig. 14-19, v. 15.1.2). Son característicos de la provincia atlántica, p. ej., Ulex europaeus, Myrica gale, Erica tetralix, E. cinerea, Helleborus foetidus. Una gran parte del área de liex aquifolium (fig. 14-25) es mediterránea y puede ser considerado un vegetal atlántico-mediterráneo montano.

La provincia subatlántica se caracteriza por especies que se extienden más hacia el este, como, p. ej., Cytisus scoparius, ionice-

15.1 La v e g e t a c i ó n de Europa m e d i a

piso nival ] piso alpino con prados +

+

alerce, pino cembro

ESS3 pícea

¡ 0 0 abeto, pícea, haya haya

Alpes centrales

m

! * » * ! haya con roble roble

l i l i l í pícea y abeto

1005

3000

- " " I pino negro (achaparrado)

l - ~ - l pino albar

2000

1000 N

Rü

0

9en

Mecklenburg • • • • • • •

500

1000 km

Fig. 15-2: Pisos altitudinales de vegetación en Europa medía en un perfil N-S. Los pisos altitudinales se elevan hacia el sur y al aumentar la altitud media del territorio. El haya desaparece en los valles continentales de los Alpes, donde domina la picea o abeto rojo. - Según H. Ellenberg.

ra periclymenum o Digitalis purpurea. En la vegetación de las provincias atlántica y subatlántica, de inviernos más bien suaves, faltan casi por completo las coniferas. En dichas provincias, al lado de los bosques planifolios, con predominio de robles y abedules, y al lado de turberas y prados sobre podsoles empobrecidos, desempeñan un papel especialmente importante las landas de arbustos bajos con Calluna y con especies atlánticas de Erica. La provincia centroeuropea puede caracterizarse sobre todo por especies cuya distribución se limita al oriente continental pero, en algunos casos, también a la parte occidental oceánica de Europa: A bies alba, Fagus sylvatica, Carpinus betulus, Quercus petraea. Tilia plaryphyllos, Galiim sylvaticum, etc. La provincia sarmática comprende la parte oriental de la región medioeuropea. Como especies significativas pueden mencionarse, p. ej., especies típicas de robledales como Euonymus verrucosa, Potentilla alba y Melampyrum nemorosum. Dominan los bosques mixtos de Quercus robur y Pinus sylvestris y falta Fagus: las silvostepas aumentan hacia el sudeste. En los bosques planifolios y de coniferas medioeuropeos de los pisos altitudinales inferiores se encuentran (1) Hayedos y bosques mixtos con hayas abundantes (fig. 15-5 D, E, F) con fresnos, plátanos falsos, tilos, en el sur a veces también abeto, etc. Son los bosques dominantes en las montañas medias occidentales y además en las partes bajas de todas las montañas medias y de los Alpes calizos. En la llanura son frecuentes, sobre todo en la región de las morrenas terminales recientes ricas en nutrientes (eutróficas; fig. 11-259). (2) Bosques mixtos de robles y carpe se observan a baja altitud sobre los mejores suelos, especialmente allí donde el haya, que, en otro caso, se haría dominante, se encuentra en los límites de sus posibilidades o cerca de ellas (p. ej., en el noroeste de Alemania y territorios continentales secos). (3) Robledales m i x t o s t e r m ó f i l o s visten a m e n u d o las laderas secas y orientadas al sur. En ellos se encuentran especies submediterráneas c o m o por ejemplo Quercus pu-

bescens (el roble pubescente), Acer monspessulanum, Cornus mas y muchas plantas herbáceas de origen meridional u oriental.

(4) Sobre suelos pobres en nutrientes (oligotróficos), ácidos y a baja altitud, se desarrollan robledales con Calluna vulgaris (brecina) y otras especies poco exigentes en el sotobosque. (5) En las montañas, los robles y su cortejo ascienden a menor altitud que el haya. Los robledales y los bosques mixtos de robles presentan copas menos densas que los hayedos y por eso son más ricos en arbustos y sotobosque de verano. El roble es una «especie fotófila o heliófila», mientras que el haya es una «especie esciófila». (6) Pinares (con Pinus sylvestris) se observan ante todo sobre suelos arenosos pobres y secos de la llanura y de colinas bajas. (7) El abeto rojo o pícea (Picea abies) a baja altitud sólo es abundante en el nordeste de Europa; en Europa media es un árbol del piso montano superior (figs. 15-5 A , B: 15-10 D). (8) Los bosques de ribera se tratan a continuación por separado. Bajo la influencia del agua corriente o estancada se desarrollan las vegas de los ríos, las series de colmatación, los bosques pantanosos v las turberas (figs. 14-35, 1436, 14-41, 15-3, 15-5 G , H, I). L a diferenciación ecológica corresponde a la frecuencia de la inundación, a la cantidad de nutrientes y a la acumulación de materia orgánica cuando falta oxígeno (formación de turba). Si el encharcamiento es excesivo, acabará siendo imposible que se desarrolle ninguna clase de árboles (v. turberas). La vida que se desarrolla en las vegas a lo largo de los arroyos y ríos debe estar adaptada a las condiciones del agua corriente, que a menudo oscila fuertemente y de m o d o irregular (figs. 14-35, 15-5 G. H). Todos estos factores varían con un gradiente decreciente. La sedimentación (colmatación) y la erosión (extracción) cambian cont i n u a m e n t e los paisajes naturales de las riberas. Las inundaciones dificultan la respiración de las raíces y provocan lesiones mecánicas (especialmente si hay hielo móvil o arrastre de cantos, de arena o de l i m o ) , pero aportan también sales nutritivas y residuos orgánicos al suelo de vega. Cuando el agua está baja, los suelos de grava y are-

1006

15 La v e g e t a c i ó n de la Tierra

na pueden calentarse mucho en su superficie y secarse hasta una gran profundidad. La intensidad de estas influencias disminuye desde el curso superior al inferior de los ríos y gradualmente también cuando se pasa del lecho inferior del río a los bordes externos de la vega exentos de inundación (v. zonación de la vegetación, fig. 14-35). En las aguas estancadas no se da el depósito de material inorgánico; se forma a partir de los restos de plantas y animales muertos un cieno orgánico («mudde») o una turba que, con el tiempo, hace que disminuya cada vez más la profundidad del agua. Como la vegetación acuática y ribereña corresponde a una profundidad determinada en cada caso, se produce un desplazamiento centrípeto de las comunidades vegetales y finalmente a la desparición de las aguas (colmatación, figs. 14-36, 15-5 I). En un estanque rico en nutrientes (eutrófico) se forma a partir del plancton, muy abundante, un cieno llamado «gyttja», que puede pasar a ser una toba blanquecina; los restos de plantas, animales y plancton que quedan incluidos allí constituye un valioso archivo. Reciben el nombre de turberas las acumulaciones de turba y su cobertura vegetal; las turbas están formadas por depósitos de restos de musgos y de plantas superiores que, debido a la carencia de oxígeno, se hallan en un proceso de carbonización lenta, por lo que conservan largo tiempo su estructura anatómica. A l colmatarse las aguas o cuando se encharcan los suelos minerales de manera persistente surgen las turberas bajas o solígenas. Según la composición del agua freática, son más o menos ricas en nutrientes y la turba que contienen es a menudo sólo ligeramente ácida o neutra (turberas de carrizos, de cárices o arboladas y bosques pantanosos o tremedales (fig. 14-41). En un clima rico en precipitaciones atmosféricas pueden establecerse esfagnos (Sphagnum) sobre la superficie del suelo persistentemente húmeda; sus partes inferiores muertas permanecen empapadas de agua, con lo que la superficie va elevándose cada vez más y elimina a la vegetación restante (incluidas poblaciones de árboles). Estas turberas altas u ombrógenas (figs. 15-3, 15-5 K , L), sólo alimentadas con el agua de las precipitaciones atmosféricas y con el polvo del aire, son muy pobres en nutrientes y van abombándose unos metros sobre el terreno de su alrededor «como la esfera de un reloj». Circundando a la superficie central, más elevada, hay un «pan-

ciénaga marginal

talud marginal

tano marginal» que representa una turbera baja. En esa parte superior elevada se alternan a menudo prominencias, con frecuencia pobladas de ericáceas, con depresiones muy húmedas. Sólo pocas especies de antófitos pueden medrar en

las turberas altas, como, p. ej., Calluna vulgaris, Vaccinium oxycoccos, V. uliginosum, Andrómeda polifolia (todas ericáceas), Eriophorum vaginatum, Trichophorum cespitosum y otras ciperáceas y Drosera sp., una especie insectívora. En el litoral marino (con clima estepario también esporádicamente en el interior) la cubierta vegetal se ve influida por la sal (vegetación halófita o halofítica). En la región medioeuropea se trata particularmente de lagunas salobres (tabla 15-16 I) y dunas litorales junto al mar del Norte y el Báltico. En la costa alemana del mar del Norte, el desarrollo de la vegetación empieza muchas veces con la colonización del «watt» (aguas bajas costeras). Se trata de porciones de mar de m u y escasa profundidad en la que se depositan capas arcilloso arenosas de un tipo de légamo al que llaman «schlick», rico en materias nutritivas, una gran parte del cual queda en seco durante la marea baja. La fig. 13-28 presenta una sucesión de especies característica a lo largo de un gradiente de sal. Por debajo de la superficie del agua crecen algas (Zostera, Ruppia). En el «schlick», hasta el nivel medio de las aguas, crece Salicornia europaea agg. En lugares de la terraza litoral que ya no se inundan con regularidad, se encuentran praderas en las que predomina la gramínea Puccinellia marítima. Sobre terrenos aún más elevados aparecen a continuación praderas aún salobres

con Festuca rubra agg., Armería marítima, etc., y, finalmente, pastizales secos casi desprovistos de sal y pioneros de la vegetación forestal. Las praderas nacidas sobre los depósitos de «schlick» reciben el nombre de «marsch» (marismas; fig. 15-5 M ) . L a aceleración artificial de este proceso de desarrollo de la vegetación mediante la construcción de diques permite la obtención de nuevas tierras. En las costas marítimas arenosas se forman las dunas (fig. 15-4; tabla 15-16). Las playas arenosas muy penetradas de humedad y con una elevada salinidad están pobladas por comunidades situadas en la zona de salpicaduras con las

plantas anuales Cakile marítima, Salsola kali, Atriplexprostrata, etc. Les sigue Elymus farctus, antes llamado Agropyron juneeum, con sus largos estolones. En los puntos que se

meseta

Fig. 15-3; Esquema de una turbera alta medioeuropea (sección), desarrollada en parte sobre un lago colmatado: 1 cieno orgánico; 2 turba de carrizo; 3 turba de cárice, p. ej., al empantanarse el bosque; 4 turba de bosque; 5 turba de Sphagnum más antigua y 6 más reciente. En el medio de la elevación, una hondonada llena de agua («ojo de la turbera»); el sustrato mineral se indica con un punteado. - Según F. Firbas.

15.1 La v e g e t a c i ó n de Europa media

hallan aJ abrigo del viento, se precipita y se acumula la arena arrastrada por el aire, y así se inician las pequeñas «dunas primarias». Estos montones de arena, lixiviados por las precipitaciones atmosféricas, constituyen luego un emplazamiento propicio sobre todo para el barrón (Ammophila arenaria), el cual permite que prosiga la formación de la duna. La mayoría de las plantas pueden continuar desarrollándose (clónicamente) a través de las nuevas aportaciones de arena traída por el viento, con lo que estas «dunas secundarias blancas» se hacen cada vez más grandes y más altas (fig. 13-24, tabla 15-16 K). Cuando la duna no se halla tan expuesta al viento (generalmente por haberse formado otras dunas delante de ella), queda dominada completamente por la vegetación, y se convierte en una «duna terciaria gris». En las islas del mar del Norte predominan en estas dunas comunidades de pequeños arbustos, con Salix repens, Hip-

pophae, o bien con Empetrum y Calluna, y, en el Báltico, los pinares de Pinus sylvestris. La edafogénesis ulterior conduce a las «dunas pardas». Si se destruye esta firme cubierta vegetal, la duna puede renacer (dunas móviles, p. ej., en Sylt; v. tabla 15-16 J un ejemplo de Oregón). Sobre suelos superficiales y con escasez de agua se forman en las zonas meridionales pastizales secos con muchos taxones orientales y meridionales (p. ej., Pulsatilla,

Stipa, Artemisia, Astragalus,

Fumaria, Teucrium). Si el

suelo es más profundo, se establecen arbustos (p. ej., Cor-

ñus sanguínea, Viburnum lantaná), a los que siguen finalmente los robledales mixtos termófilos ya indicados. Sobre rocas silíceas, suelos arenosos pobres en cal y también sobre una estrecha banda sin bosque a lo largo de las costas (y, localmente, los suelos de anmoor extremadamente ácidos) se encuentra, en los pisos altitudinales inferiores, el emplazamiento natural de las landas bajas, en las cuales ericáceas de poca altura como Calluna vulgaris constituyen la cubierta vegetal. Especialmente características son las landas del noroeste de Alemania, que aparecen ligadas al clima oceánico, tuvieron su origen en la explotación de los pastos y los incendios y se desarrollaron sobre suelos arenosos y podsólicos pobres (landa de Lüneburg). A l lado de la brecina (Calluna), dominante, vive la única especie leñosa arborescente: el enebro (Juniperus communis), no afectado por la acción de los herbívoros. H o y en su mayor parte han vuelto a ser reforestadas o se han transformado en campos de cultivo. A ú n más intensamente influidos por el hombre están los prados de siega y de diente. Estos prados cultivados ocupan actualmente en Alemania y Austria más del 20 % de la superficie total y son la base para la explotación del

duna blanca

1007

ganado y de la leche (fig. 13.9.3). La mayoría de los prados de siega se encuentran en lugares donde antes crecían bosques y en ellos se impide el crecimiento de plantas leñosas mediante la siega regular (prados de siega) o el pastoreo (prados de diente). Por lo demás, se dan grandes diferencias de prados según las condiciones del suelo y el modo de aprovechamiento (fig. 13-53): los prados pobres (sobre suelos pobres) sólo se siegan una vez al año y apenas se abonan (especies principales, en los suelos po-

bres en cal. Agrostis tenuis: en los calcáreos, Bromus erectus). En cambio, en los prados ricos (sobre suelos ricos), con abundancia de especies, se siega 2 o 3 veces al año y luego aún se utilizan para el pastoreo. Necesitan abonado intenso y continuo (especies principales, a baja altitud,

Arrhenatherum

elatius; más arriba, Trisetum flavescens).

Los prados pantanosos por lo común no se abonan y su hierba a menudo sólo se emplea para cama del ganado. En ellos, sobre suelos muy húmedos predominan especies variadas de cálices (Carex; «prados ácidos») y, donde el grado de humedad es variable, lo hace Molinia caerulea. En suelos secos se encuentran pastizales xeromesófilos, con

especies abundantes: Festuca ovina agg., Bromus erectus y Brachypodium pinnatum. Muchas veces se crean actualmente prados artificiales pobres en especies, en los que

dominan Lolium perenne y Trifolium pratense (el vallico perenne y el trébol rojo, respectivamente). Las tierras cultivadas, intensamente aprovechadas (campos, huertos, plantaciones de frutales) y las poblaciones de malas hierbas unidas a ellas cubren actualmente un tercio de la superficie total de Europa media y la mayor parte del suelo cultivable (figs. 13-50, 15-5 P-R).

15.1.2 Pisos montano y alpino Los Alpes y los Cárpatos albergan en sus pisos superiores de vegetación (altimontano, subalpino, alpino y nival) una flora característica formada por muchos centenares de plantas vasculares a veces endémicas. Sus relaciones de parentesco indican muchas veces que han tenido su origen en grupos de formas de los pisos altitudinales superiores de Europa meridional, de las restantes montañas europeas o asiáticas y también del Ártico. Los endemismos indican el desarrollo relativamente autónomo de la flora alpina y su posibilidad de supervivencia en los bordes de los glaciares cuaternarios. Las especies ártico-alpinas y montano-boreales de área disyunta y muy extensa documentan, finalmente, el intenso intercambio florístico que

duna gris

duna gris

duna parda

duna primaria

Fig. 15-4: Formación y colonización de dunas en la costa del mar del Norte: desde el mar hacia el interior disminuye la concentración de sales y progresa la formación del suelo; en condiciones naturales, las dunas pardas están ya cubiertas de bosque. - Según H. Ellenberg.

1008

15 La v e g e t a c i ó n de la Tierra

tuvo lugar durante los períodos fríos del Cuaternario y el Postglacial entre los Alpes y los Cárpatos, por un lado, y

las montañas del sur de Europa (Crocus, Dianthus, Helianthemum) y Asia (Prímula, Leontopodium), así como

también se la llama ecotono del límite de los bosques (ing. treeline ecotone). El término «subalpino», que se emplea de manera irregular. es el que mejor se adapta a esta zona de transición, que no es ni boscosa ni alpina, sino un mosaico formado por ambos elementos.

las tierras circunárticas (Oxyria, Saxífraga) y circumboreales (Empetrum, Vaccinium), por el otro. (Montano)-al-

En los bosques m i x t o s de coniferas del piso montano (oceánico) predominan el abeto rojo o pícea y el abeto (Pi-

pinas europeas son, p. ej., Sotdanella, Aster y Geum.

cea abies y Abies alba). En lugares altos o más continenta-

La vegetación de las montañas medioeuropeas puede dividirse en pisos altitudinaies ( = pisos de vegetación; figs. 14-44, 15-2). Esto se debe principalmente al descenso de la temperatura, al acortamiento del período vegetativo, a la mayor duración de la cobertura de nieve y a otras particularidades del c l i m a de montaña. Existe una cierta correspondencia con las zonas de vegetación (templada, boreal, ártica: fig. 14-22) y los tipos de formación correspondientes (figs. 15-6, 15-7). En los Alpes y, en parte también en las más elevadas de las montañas medias, pueden distinguirse los siguientes pisos altitudinaies (los más bajos ya han sido tratados en 15.1.1; las altitudes en m son válidas también para los Alpes): • • • • • • •

planar-colino: llanura i n f e r i o r y colinas bajas, hasta aprox. 300-500 m , submontano: piso inferior de la montaña (de transición), hasta aprox. 400-700 m , montano: pisos de montaña inferior (600-1100 m), medio (1000-1500 m ) y superior (1400-aprox. 2000 m ) , subalpino: piso del bosque terminal y del matorral, aprox. (1700) 1900-2200 (2300) m , alpino: piso de los matorrales bajos cerrados y de pastizales, hasta aprox. 2500-3000 m, subnival: fragmentos de vegetación y plantas aisladas, hasta aprox. 3000-3300 m y ni val: piso de las nieves, lugares abiertos por encima del límite c l i m á t i c o de la nieve; pioneros traqueófitos en microhábitats favorables, hasta 4450 m .

Los límites entre los distintos pisos altitudinaies varían mucho en un mismo macizo de montañas, con la topografía, la exposición y el sustrato. En las montañas de la parte interna de ios macizos, los pisos de vegetación suben más que en las cordilleras costeras (efecto del levantamiento en masa). El límite del bosque, o sea, el límite superior del bosque altimontano cerrado (ing. timberline, forest líne) no es un «límite» real, sino el borde inferior de una zona de transición en la que el bosque se va aclarando progresivamente y conecta con la vegetación alpina, carente de árboles (fig. 15-5 A, tabla 15-10 B). La línea que une el último grupo de árboles se denomina límite de los árboles (ing. treeline) y el borde o margen superior de los individuos aislados deformados y enanos, límite específico de los árboles (ing. tree speeies Une). A toda esta zona de transición

les (generalmente podsoles oligotróficos con depósitos de humus bruto muy ácido) retrocede el abeto. Especies características del sotobosque son el arándano y el arándano

rojo (Vaccinium myrtillus, V. vitis-idaea), helechos (p. ej., Blechnum spicant), gramíneas (p. ej., Calamagrostis vil losa). En el bosque altimontano de los Alpes centrales, el abeto rojo va siendo sustituido por el pino cembro (Pinus

cembra) y el alerce (Larix decidua), que es sempervirente. En la zona de transición subalpina aparecen en los claros del bosque fragmentado matas de Rhododendron, Vaccinium, formaciones megafórbicas, prados naturales, céspedes de los lugares expuestos a aludes y también matorra-

les de aliso verde (Alnus viridis = A. alnobetula) o de pino negro (Pinus mugo). Los árboles aislados crecientemente deformados por las lesiones forman junto con estos matorrales las formas achaparradas (se le llama también «zona de resistencia»). Las comunidades alpinas (fig. 15-5 C, tabla 15-11 A , B), además de los Alpes y los Cárpatos, aparecen también en los Sudetes. En el piso alpino inferior predominan aún las landas bajas, sobre todo con especies de Vaccinium y, en los lugares ventosos (figs. 12-9, 12-13), con Loiseleuria procumbens, una ericácea rastrera de hoja pequeña, muy resistente. A l lado de ellas y más arriba se extienden comunidades pratícolas a menudo sometidas al pastoreo, los cuales en los niveles superiores se van aclarando y empobreciendo: sobre suelos ácidos domina con frecuencia, cerca del límite del bosque (en los prados de diente también en lugares más bajos), los cervunales (Nardus striela)', por encima del piso de los matas, el cárice Carex curvula-, sobre suelos calcáreos, Sesleria varia y, en los sitios ventosos de los mismos, Carex firma. Géneros importantes de las comunidades de rocas y pedregales son Androsace,

Draba, Gentiana, Minuartia,

Oxyria, Saxífraga, Silene,

etc. En los «ventisqueros», concavidades cubiertas de nieve largo tiempo, habitan comunidades vegetales muy características, con pequeños sauces rastreros (en especial

Salix herbáceo) y especies de Soldanella. El piso nival lo alcanzan pocos antófitos, como, p. ej., Ranunculus glacialis, Saxífraga sp. (récord de altura en los Alpes: Saxífraga biflora a 4450 m en el D o m de Mischabel, Wallis).

Fig. 15-5: Paisajes cultivados y naturales de Europa media. A Los pisos altitudinaies en un valle alpino (Heiligenblut, Kárnten). El campo cultivado sustituye al piso montano inferior. El límite de los bosques está formado por abetos rojos y alerces a 2000 m de altura. B Antiguo paisaje cultivado en una zona de montaña (¿Alpes de Lechtarl?, 1600 m). C En el piso alpino, relieve y exposición crean un mosaico muy diverso de microespacios muy diferentes. A menudo se pasa del verano al invierno (2500 m, Furkapass, Suiza).

15.1 La v e g e t a c i ó n d e Europa media

1009

Fig. 15-5 (continuación): El bosque planifolio de hayas, robles y carpes con abundantes especies en el Alto Rin (plano horizontal y proyección vertical) sirve de ejemplo a un ecosistema de bosque medioeuropeo muy diversificado y correspondiente al piso colino (12 especies arbóreas); D fase de brotación primaveral, E en pleno verano, F las hojas empiezan a colorearse en otoño. Vega joven (G) y madura (H) junto a una corriente de agua y laguna (I) como ejemplo para la vegetación de aguas estancadas (v.fig. 14-36). J-L Landa atlántica con Ulex europaeusy turbera alta con extracción de turba en el oeste de Irlanda. El tocón que queda de un pino (K) testimonia la presencia de un bosque hace 1600 años. Marisma con diques (M) y obtención de tierras en el «watt» situado delante del dique (N, O) en la costa septentrional de Jutlandia (Ribe). P Paisaje cultivado bien estructurado en el sur de Alsacia (Leimental). Q Superficie agraria «limpiada» en un marjal cercano a Viena. R Pradera seminatural y prados salinos de la llanura panónica (sudoeste de Kesckemet, Hungría).

1010

15 La v e g e t a c i ó n de la Tierra

15.2 Los biomas de la Tierra Los biomas característicos de las zonas climáticas (los zonobiomas) se encuentra en la esfera terrestre en determinados grados de latitud. Dentro de estas zonas latitudinales se distinguen zonas húmedas (con abundantes lluvias), semiáridas (periódicamente áridas) y áridas (muy secas, con escasas lluvias). En todas estas zonas térmicas y húmedas hay biomas característicos de montaña u «orobiomas». La zonación latitudinal del bioma corresponde a la zonación altitudinal (figs. 15-6, 15-7) por la temperatura (no por la duración del día ni la estacionalidad). En una montaña tropical húmeda se pueden encontrar todas las zonas térmicas húmedas de la Tierra. Las zonas de vegetación se corresponden sólo de una manera muy general con las diferencias de estacionalidad (amenaza de heladas). Sin embargo, esta compresión de las zonas biológi-

cas en las montañas tropicales explica su riqueza en especies cuando se tienen en cuenta a gran escala todos los pisos altitudinales. Cada zona biológica (piso altitudinal) es más rica en especies que en ningún otro lugar (v. tabla plegable del cap. 14). A continuación, en las páginas siguientes, se expondrán 16 biomas; su situación sigue esencialmente las condiciones que la temperatura y las precipitaciones crean en los continentes (fig. 15-8). Los orobiomas, aunque existen en todas las zonas climáticas, se presentan aquí por separado en la zona templada y en la subtropical/tropical (niveles montano y alpino). Los biomas presentados se corresponden con los «zonobiomas» de H. Walters de acuerdo con la siguiente clave: zonobioma (zb) I = 15.2.1, 2. 3; zb 11 = 4, 5: zb 111 = 6; zb IV = 7; z b V = 8: zb V I = 9, 10, 11; zb VII = 12. 13; zb V I I I = 14; zb IX = 15: los ejemplos elegidos aquí para la vegetación zonal de las costas (15.2.16) está dentro de las zb I, II. IV y VI.

Fig. 15-6 : Con la latitud geográfica y la altitud a nivel del mar cambian las zonas de vegetación y de clima de manera semejante si se comparan sólo las regiones húmedas. En este ejemplo se sale de una elevada montaña tropical, en la que el bosque tropical húmedo se extiende hasta el piso nival. 1 km de altura equivale a una distancia latitudinal de casi 2000 km, es decir, 4 km en vertical hasta el límite tropical alpino del bosque equivalen a una distancia latitudinal de casi 8000 km del ecuador en dirección al límite polar de los árboles situado en Europa a 6870° de latitud norte.

Fig. 15-7: Temperatura (latitud geográfica) y oferta de agua marcan la vegetación de la Tierra. A, B Trópicos húmedos y semiáridos, C, D subtrópicos húmedos y semiáridos, E, F zona templada húmeda (oceánica) y semiárida (continental), G zonas boreal y subártica.

15.2 Los biomas de la Tierra

1011

Strasburger, Tratado de Botánica

•

zona sin heladas

d

heladas ocasionales hasta - 1 0 °

•

zona fría en invierno con mínima anual media entre - 10° y - 4 0 °C

< 250 mm

^7] 2 5 0 - 5 0 0 mm

|

isoterma mínima de + 5 °C

mínima anual media por debajo de - 4 0 °

5 0 0 - 1 0 0 0 mm

B

|

hielo polar y permafrost

1 0 0 0 - 2000 mm

^

isoterma mínima de - 3 0 °C

> 2 0 0 0 mm de precipitación

Fig. 15-8: Distribución mundial de los dos factores meteorológicos más importantes que determinan la vegetación de la Tierra. A Enfriamiento máximo del aire (helada), B suma anual de precipitaciones. No se tienen en cuenta ni las montañas ni la estacionalidad de las precipitaciones, que es tan importante. - A de W. Larcher, 1994, B de H. Walter y S. Breckle, 1999.

1012

15 La v e g e t a c i ó n d e la Tierra

15.2.1 Selvas bajas tropicales húmedas

1

2 U a u p é s , Sao G a b r i e l (83 m)

Suva (6 m )

la descomposición de las plantas son absorbidas a través de los microbios y los hongos micorrízicos y conducidas por las raíces (un ciclo cerrado; bosques con el mejor aporte de nutrientes, aunque el suelo no contenga casi ninguno). La escasa pérdida de sustancias minerales por las aguas circulantes son compensadas por el transpone a distancia del polvo atmosférico; en la cuencia del Amazonas se ha comprobado la presencia de polvo atmosférico procedente del Sahara.

3 Djolu (400 m)

mm

Estructura del sistema: Las copas de los árboles, entre 30 y 50 (70) m de altura, con epífitos (bromeliáceas, orquidáceas, helechos), forman el piso superior, muy abrupto; por debajo hay árboles jóvenes o subdominantes y debajo un estrato arbustivo (p. ej., Piper) y de grandes herbáceas perennes (p. ej.. Musa, Heliconia) y la cubierta del suelo. Los bejucos (lianas; volubles, zarcillosas, trepadoras radicales, trepadoras desparramadas; tabla 4-1) atraviesan todos los pisos. Algunos bejucos se fortalecen tanto cuando llegan al estrato de las copas que se independizan (característico de Ficus). Los epifilos (algas, musgos, liqúenes) crecen sobre las hojas. Los bosques tropicales primitivos son un mosaico formado por poblaciones de edades diferentes. En la regeneración influyen mucho los epífitos y los bejucos, que, con su peso, acaban derribando a los árboles. En los espacios recién vacíos del sistema dominan taxones de

rápido crecimiento (Cecropia, Ochroma, Musanga, Maca-

Min. Media 21,3 25,6

Max. 2926 34.4 mm

Mín. 11,1

Media M á x . 2 6 8 0 26.4 37.8 mm

Min 15.9

Media Máx.2052 24.3 36,0 mm

Las selvas de las perhúmedas tierras bajas próximas al ecuador (en la actualidad 16-17 millones de km 2 , aproximadamente la mitad de todos los bosques cerrados, aprox. 11 % de la superficie terrestre) no son en absoluto u n i f o r mes, c o m o sugiere el t é r m i n o impreciso de p l u v i s i l v a . Tanto florística c o m o climáticamente y en lo referente a las condiciones edáficas, existen claras diferencias regionales. Las tres grandes regiones tropicales húmedas son el norte de Sudamérica y la A m a z o n i a , el occidente de Á f r i ca central (cuenca del Congo y zona costera) y el sudeste de Asia (sur de la India, Malasia, el archipiélago malayo, Nueva Guinea y el extremo septentrional de Australia). Los trópicos no sufren las heladas (fig. 15-6) y representan la zona de clima y vegetación más grande de la Tierra, lo cual se deduce ya sólo por la forma esférica de ésta. Sin embargo, la zona siempre húmeda es sólo una parte de la zona central, la más interna, situada a aprox. ±10 grados de latitud del ecuador. La temperatura media anual está entre los 24 y los 30 °C y las precipitaciones anuales, entre los 2000 y 4000 mm. o más regionalmente. Breves períodos de lluvias suponen un estrés para los epífitos (suculencia, intercambio de gas C A M , tolerancia a la desecación) y proporcionan señales decisivas para la sincronización de la floración en un clima carente de estaciones. Fenómenos climáticos cíclicos como El Niño (cada 3-7 años, por lo común 5) pueden provocar períodos secos más largos en Asia oriental (y al mismo tiempo lluvias catastróficas en la costa occidental sudamericana). El calor y la elevada humedad favorecen la descomposición de las sustancias en el suelo de tal manera que apenas si se acumula humus y los suelos rápidamente se lixivian (oxisols, es decir, suelos lateríticos pardo rojizos, suelos de arena cuarzosa). El capital mineral del bosque tropical húmedo se encuentra mayoritariamente en la masa vegetal, lo cual explica las consecuencias catastróficas que suponen el que se incendien. A lo largo de milenios, el capital acumulado en el ciclo de la biomasa se mineraliza de golpe y queda a merced de la lluvia. De manera natural, las sustancias minerales procedentes de

ranga). Los árboles de la última sucesión tienen una edad semejante a los de las zonas templadas (150-250 años). A menudo, las raíces se extienden al pie del tronco a modo de soportes (raíces tabulares, raíces adventicias de las palmeras). Las hojas del estrato de las copas son ligeramente coriáceas (y, en respuesta a la competencia por los nutrientes, longevas, v. 13.6.3), en general elípticas y enteras y con frecuencia se forman en oleadas en tan gran cantidad que, al principio parecen «incompletas», rojizas y desmadejadas («hojas temblonas»), que se cree que sirven para engañar a los herbívoros. Muchas especies tropicales experimentan ya a temperaturas un poco superiores a los 0 °C (< 7 °C) daños irreversibles («enfriamiento», v. 13.3.1). L a competencia por la luz es el factor ecológico decisivo. Las principales familias pantropicales (v. 11.2) son: aráceas (p. ej., Monstera), arecáceas (palmeras), araliáceas (Schefflera), bignoniáceas, cesalpiniáceas, lauráceas, moráceas (Ficus), piperáceas, zingiberáceas, etc. Familias paleotropicales típicas son las dipterocarpáceas (con frutos doblemente alados) y las pandanáceas, y. entre las neotropicales, las bromeliáceas. En una ha se encuentran 60-100 especies arbóreas (récord en el Perú con 300), de las cuales 2/3 sólo están representadas por un individuo. La gran diversidad de especies se explica por la escasez de perturbaciones (ni glaciaciones ni sequías), la ausencia de heladas, la gran edad del ecosistema y las áreas de distribución correspondientes, que son originariamente grandes.

p * .

# V*

Semillas de Dipterocarpus, Borneo.

Bejucos: volubles, zarcillosos, trepadores radicales, trepadores desparramados, etc.

15.2 Los b i o m a s d e la Tierra

1013

Tabla 15-1: A-D Selvas de los trópicos húmedos (A-C Panamá, zona del Pacífico, D Papúa-Nueva Guinea), con vistosos espacios para la regeneración. E, F Las raíces tabulares estabilizan y los bejucos dinamizan, G Los epifilos reducen la renovación foliar. H Gran pérdida ocasionada por los herbívoros (aquí por hormigas cortadoras de hojas).

1014

15 La v e g e t a c i ó n de la Tierra

15.2.2 Selvas de montaña tropicales y subtropicales

1 Pangerango (3023 m)

2 mt. Kaindi ( 2 3 6 0 m)

sistema semejante al de las tierras bajas; las diferencias son aquí más de naturaleza florística. Las altitudes medias (aproximadamente 1800-2500 m) muestran la mayor dotación de epífitos. En el piso montano superior retroceden las angiospermas epífitas y son sustituidas por criptógamas. El reino de los bejucos desciende con la altura sobre el nivel del mar, del mismo modo que desaparece gradualmente la división en pisos y finalmente sólo unos árboles bajos o arbustos altos forman un dosel de copas cerrado con poco sotobosque. La zona donde van deshaciéndose estos bosques montanos está muy poco influida por el hombre. El límite del bosque suele descender varios centenares de metros. Los bosques relictos altos (generalmente comunidades en peñascos que han escapado de los incendios sin otras particularidades microclimáticas) muestran la capacidad para formar bosques hasta cerca de los 4000 m. Los árboles columnares rosulados crecen en tierras potenciales de bosque (v. 15.2.3).

3 Mérida (1640 m)

mm

—1—1—1—1—1—1—1—1—I—1—1— i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i — i —

Mín.

Media 8,9

Max 4 2 6 3 mm

Min. 2,0

Media 14,7

Máx. 3 1 0 0 mm

Mín. Media Máx. 1779 9,2 18,7 31.6 mm

Por encima de los 1000-1800 m hasta los 3000-4000 m de altura, se encuentra la zona de las selvas montanas tropicales (pluvisilvas de montaña, bosques nebulosos). Debido a la altura reciben más lluvias y la evaporación es más baja con la m i s m a precipitación. Casi a diario se encuentran en la zona convectiva de condensación desde la mañana hasta entrada la tarde o están permanente bajo las nubes provocadas por los vientos alisios. En el margen inferior, estos bosques alcanzan los 45 m de altura y cerca del límite tropical de los bosques, que en las montañas suficientemente altas se encuentra entre los 3000 y 4000 m , sólo 3-5 m (árboles achaparrados). Las temperaturas anuales medias son de aprox. 17 "C a 2000 m (o sea próxima a las medias de julio de Europa media), 11 °C a los 3000 y alcanza unos 6 °C en el límite del bosque. Son posibles unas ligeras heladas a partir de aprox. 2500 m. pero son muy raras, más frecuentes desde los 3000 m y desde los 4000 m se producen cada noche (v. 15.2.3). Las precipitaciones sobrepasan claramente los 2000 mm en el piso montano inferior, lo cual, al haber tan poca evaporación, supone una oferta excesiva de agua y constituye un gran riesgo de erosión en las laderas. Una cubierta vegetal intacta es. por lo tanto, imprescindible para la protección del suelo en esas altitudes. Por encima de la zona de condensación retroceden las precipitaciones, pero no suele predominar una carencia de agua importante desde el punto de vista biológico. Al aumentar la altitud se forman mucho humus bruto y superficies de moder, donde quedan fijados numerosos nutrientes a los que las plantas no pueden acceder directamente. El frío y la excesiva humedad persistente impiden la descomposición de la hojarasca, lo cual impide la formación de vegetación en el suelo y la regeneración. A veces salen raíces y hongos micorrízicos del suelo y entretejen la hojarasca recién caída (ciclo de nutrientes cerrado breve). La oferta uniforme de humedad y la total inexistencia de heladas en el piso montano inferior facilitan la formación de un

Los bosques de montaña tropicales son, en la parte inferior, excepcionalmente ricos (p. ej., el conocido bosque nebuloso de Rancho Grande a 1100 m de Valencia. Venezuela, v. V. Vareschi). En los lugares bajos dominan todavía las habituales familias tropicales; palmeras. moráceas. rubiáceas, etc., retroceden claramente en la parte montana media y faltan en la superior. A l aumentar la altura crece la importancia de representantes arbóreos de las siguientes familias: fagáceas (Castanopsis en Asia oriental, Quercus en Centroamérica y el sudeste de Asia), notofagáceas en Nueva Guinea, ericáceas (Erica en África, Rhododendron, Vaccinium en el sur y el sudeste de Asia), lauráceas, mirsináceas; cerca del límite del bosque, rosáceas (Polylepis en Sudamérica, Hagenia en África) y generalmente las asteráceas. las coniferas y los helechos arborescentes van tomando fuerza con la altitud (podocarpáceas como Dacrydium, Podocarpus, helechos arborescentes como Cyathea), pero no tienen representantes en todas partes, nunca son dominantes y no suelen alcanzar el límite del bosque. En Costa Rica, el número de familias y especies de plantas leñosas retrocede de 82 a 349 a los 2000 m a 34 o 74 a los 3200 m. En lugares más altos (que constituyen el límite del bosque) suele haber menos de 5 especies, siendo las rosáceas (Sudamérica y África) y las ericáceas (Africa y sudeste de Asia) las que aparecen con más frecuencia. Se conocen sobre todo los bosqueciílos de Polylepis que, a modo de islas, crecen a unos 4000 m de altura en los Andes tropicales y que se corresponden con Hagenia, un arbusto de África ecuatorial (ambas rosáceas).

Tillandsia usneoides

(bromeliáceas).

Hojas caídas en el bosque nebuloso de mt. Kaindi, 2200 m, Papúa-Nueva Guinea.

Detalles de Polylepis incana, Ecuador, 3800 m.

15.2 Los biomas de la Tierra

1015

Tabla 15-2: A Bosque de montaña de Gynoxis, Paso de la Virgen, 4000 m, Ecuador. B Bosque relicto de Polylepis serricea, Mérida, 4050 m, Venezue-

la. C Bosque nebuloso rico en especies de Rancho Grande, 1100 m, norte de Venezuela. D Bosque nebuloso, mt. Kaindi, Papúa-Nueva Guinea (límite de las nieblas a 1800 m). E Bosque nebuloso de Las Nubes con Quercus, 2200 m, Panamá. F Pluvisilva de montaña cerca del Paso de la Virgen, 1900 m, Ecuador. G Tillandsia usneoidesen un bosque montano de Mérida, 1800 m, Venezuela. H Árbol epífito en la pluvisilva montana de Pasochoa, cerca de Quito 2800 m, Ecuador.

1016

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.3 Vegetación de alta montaña tropical y subtropical

1 Pindaune (3480 m)

Páramo de M u c u c h i e s ( 4 2 2 1 m)

Min.

Media Méx. 2.8 37.8

682 mm

San A n t o n i o d e los C o b r e s ( 3 7 7 7 m)

Mín. M e d i a Máx. 16.0 8.6 27.0

104 mm

La frontera natural superior del bosque montano y la inferior del piso sin árboles, alpino (= andino, = afroalpino) se encuentra en los trópicos ecuatoriales entre los 3600 y los 4000 m y en los subtrópicos incluso a mayor altura regionalmente. Límites de los bosques claramente inferiores (hasta 3100 m ) se hallan en los desiertos de alta montaña, islas y montañas de tan poca altura que sus cumbres están vacías sin que sea posible que crezcan las plantas a causa, de la temperatura (p. ej., Kinabalu). Es evidente que una gran parte de las praderas tropicales altas (páramos) se extiende bajo el límite potencial de los árboles y son de origen antropógeno (incendios). El clima de la alta montaña es un clima de ritmo diario, con heladas nocturnas regulares y temperaturas mensuales medias en piso alpino superior de entre 5 y 7 "C. En las altas montañas subtropicales se dan claramente estaciones térmicas con invierno en el que se producen heladas, pero con poca nieve o sin ella y veranos un poco más cálidos con lluvias. Las precipitaciones suelen ser inferiores a las del piso montano (también en las zonas perhúmedas), por d e b a j o de los 1500 mm; a nivel regional, en los Andes meridionales por d e b a j o de 500 mm y, en el sudeste de Asia, regionalmente, en lugares de retención pero también, en estas alturas, por encima de los 3000 m m (p. ej., mt. Wilhelm en Nueva Guinea). Los suelos bajo la vegetación cerrada son turbosos, negros. En zonas más secas, con vegetación abierta, hay suelos brutos menos desarrollados (escombros con limo o suelos arenosos). Frente a lo que antes se creía, las plantas establecidas en estas alturas apenas están limitadas fisiológicamente por la economía hídrica, siempre que caigan anualmente más de aprox. 350 mm de lluvia. El aclaramiento de la vegetación en estas zonas (LAI claramente inferior a 1) parece que impide un «sobreconsumo» ocasional de agua, y se ignora c ó m o se controla la densidad del sistema. Un impedimento importante para la formación de plantras jóvenes en superficies abiertas del suelo es q u e se forman en los centímetros superiores del suelo agujas y crestas de hielo.

La forma de vegetación d o m i n a n t e es la pradera con matas dispersas, el páramo: en las zonas h ú m e d a s de los trópicos e c u a t o r i a l e s dominan f u e r t e s g r a m í n e a s (ing. tussock grassland) y, en las partes secas, g r a m í n e a s clónicas que forman guirnaldas (= sertulosas) (en los Andes interiores del sur que son muy secos, sólo matas, puna). Un elemento convergente de la alta m o n t a ñ a tropical (no subtropical) son las rosetas gigantes, que a m e n u d o aparecen c o m o á r b o l e s c o l u m n a r e s rosulados: Dendrosenecio (asteráceas) y Lobelia (lobeliáceas) en Africa, Espeletia (asteráceas) y Puya (bromeliáceas) en los Andes, Argyroxiphium en Hawai. Las e s p e c i e s a r b o r e s c e n t e s pueden alcanzar los 6 m de altura. Las rosetas foliares pueden cerrarse por la noche (protección de la zona apical de la helada por radiación), generalmente a los e j e m plares j ó v e n e s , las bases foliares muertas evitan que el agua de los tallos se congele por c o m p l e t o por la noche. No parece que esto sea esencial dado que los e j e m p l a r e s viejos subsisten sin esta protección. Esta túnica foliar se interpreta también c o m o una protección frente al fuego. Los á r b o l e s c o l u m n a r e s r o s u l a d o s están d e n s a m e n t e c u b i e r t o s de una pilosidad b l a n c a , c a r a c t e r í s t i c a que comparten con especies del género Lupinus (Andes) y Saussurea ( H i m a l a y a ) . L o s pelos se e n t i e n d e n c o m o protecciones contra la radiación y el rocío, pero la mayoría de las plantas de montaña de las zonas tropicales y subtropicales subsisten sin esta protección. A c u m u l a n d o m a s i v a m e n t e s u s t a n c i a s p r o t e c t o r a s en la e p i d e r m i s (p. ej., flavonoides), la parte interna de los órganos queda bien protegida ante radiación UV. M u c h a s plantas t r o p i c a l e s a l p i n a s están p r o t e g i d a s de la c o n g e l a c i ó n hasta los - 1 2 "C por el s u p e r e n f r i a m i e n t o (super-cooling; v. 13.3). Las plantas en almohadilla (pulviniformes) son s o r p r e n d e n t e m e n t e r a r a s y d e s e m p e ñ a n un cierto papel a nivel regional sólo en partes meridionales de los A n d e s (p. ej., Azorella, apiáceas), lo cual se explica por la escasez de viento de las montañas tropicales y subtropicales. Florísticamente, la vegetación se a s e m e j a más a nivel mundial cuanto m á s se asciende por la montaña. Las p o á c e a s y las aster á c e a s son en toda la alta montaña, incluidas la zona tropical y subtropical, las familias más importantes. Representantes de los

géneros Festuca y Poa. Carex, GentianalGentianella.

Senecio y

algunos géneros estrechamente e m p a r e n t a d o s de las e r i c á c e a s (p. ej., VacciniumIGaultherialPernettya) se encuentran por todas partes. Entre las matas, el género Hypericum (África. Andes) des e m p e ñ a un papel importante mientras que el género Rhododendron o c u p a un nicho semejante en el sur del Himalaya y en Indonesia.

S u b a r b u s t o d e Vaccinium sp„ mt. W i l h e l m , 3 5 0 0 m, P a p ú a - N u e v a Guinea.

G r a m í n e a s alpinas altas, Pico de Oriz a b a , 4 1 0 0 m, México.

1 5 . 2 Los b i o m a s d e la Tierra

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Roseta d e Espeletia, P á r a m o el Ángel, 3 6 0 0 m, norte del Ecuador. C Especies d e Lupinus, aquí, p. ej., L. allopecuroides, G u a g u a Pichincha, 4 3 0 0 m, Quito, Ecuador. D Tñchocereus pasacana, C u m b r e s Calchaquies, 3 0 5 0 m, n o r o e s t e d e Argentina. E Gentiana nevadensis, cerca d e Pico Bolívar, 4 1 5 0 m, Venezuela. F P á r a m o s con Espeletia timotensis e Hypericum ericoides, Paso Águila, 3 9 0 0 m, Venezuela. G Pulvínulos duros de Azorella compacta (apiáceas) y H guirnaldas clónicas d e Festuca orthophylla, C u m b r e s Calchaquies, 3 9 0 0 / 4 2 5 0 m, n o r o e s t e d e Argentina. Tabla 15-3: A, B

H

1018

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

tierras de aluvión, acostumbran a ser c o m o en los trópicos centrales perhúmedos oxisols muy meteorizados. Con la creciente sequía, la capacidad del suelo para retener el agua es siempre decisiva. Los suelos arenosos y brutos refuerzan enormemente la acción de la estación seca (p. ej.. Caatinga, Venezuela). Son frecuentes los horizontes de retención con formación de costras (carbonatos, óxidos de Fe. de Si). C o m o la mayor parte de los restos se produce al principio de la estación seca y no puede ser descompuesto por los microbios de la manera habitual hasta el comienzo de la siguiente estación lluviosa, la mineralización por los termes y los incendios es más importante con la sequía creciente.

15.2.4 Bosques tropicales semiperennifolios

1 C a l c u t a (6 m)

Mln 6.5

Media 26,1

Darwin (32 m)

Máx. 1 5 9 8 43.9

mm

Min.

Media

8,3

28,1

Máx 40,6

Lubumbashi (1290 m)

1538

Min.

Media

mm

3,4

20,3

Máx. 1 3 8 3 35.5

mm

Especialmente los márgenes de los trópicos muestran una oferta estacional típica de precipitaciones, lo cual determina el carácter estacional de la vegetación (selvas pluvivirentes o pluvifolias, selvas monzónicas, bosques secos). El cambio de tiempo lluvioso a tiempo seco lleva a una foliación periódica. Si todavía estuvieran intactos, los bosques tropicales estacionales dominarían en la mayor parte de la Tierra (potencialmente el 42 % de todos los bosques tropicales, aprox. 7 millones de km 2 ). La protección local por parte de las montañas puede hacer que se formen bosques secos. Las sabanas (con un ritmo climático semejante) se estudian en 15.2.5. El clima con humedad variable es el resultado del desplazamiento estacional del ecuador térmico con respecto al geográfico. En el verano del hemisferio norte, la zona ecuatorial de lluvias se desplaza hacia el norte y hacia el sur en el verano del hemisferio sur. Este desencadenante astronómico se ve reforzado por corrientes atmosféricas acopladas que llevan masas de aire húmedo hacia el piolo y hacia el este. Los gradientes de temperatura (y presión) entre el mar (fresco) y la gran superficie interior de Asia (calor) llevan en el hemisferio norte la humedad en dirección a tierra firme (monzones). El comienzo (aproximadamente en junio) y la intensidad de los monzones varían, lo cual tienen grandes consecuencias ecológicas y agrícolas. La estación invernal (medio año) es pobre en lluvias o totalmente seca. Con una distribución uniforme, las sumas anuales de precipitaciones alcanzaría generalmente para selvas persistentenmente verdes. En algunas regiones, sin embargo, la suma anual baja de los 1500 mm, lo cual, con la elevada fuerza de evaporación de la atmósfera, permite que crezcan sólo bosques secos en estas latitudes. Las temperaturas medias anuales de las tierras bajas se corresponden con las de los trópicos perhúmedos (24-30 "C), pero están sometidas a una fuerte estacionalidad (tiempo seco, más frío; tiempo lluvioso, más cálido) con el creciente distanciamiento del ecuador. Los suelos están marcados por el c a m b i o característico entre extremadamente h ú m e d o y una gran sequía, pero, exceptuando las

C omo se producen todas las transiciones del bosque tropical húmedo a los matorrales espinosos áridos - a menudo a través de distancias muy cortas-, no es posible hacer una caracterización uniforme. La manifestación del tipo de bosque está determinada no sólo por la duración de la estación seca, sino también por las precipitaciones. Con la creciente sequía disminuye la altura de los árboles, la cubierta de epífitos y bejucos retroceden y se llega a una diferenciación más marcada en la fenorrítmica. La caída de la hoja se produce escalonadamente, con especies (p. ej., bombacáceas) que la pierden obligadamente (y pronto) y con especies que la pierden tarde y algunos casos aislados que no la pierden. En muchas selvas (o bosques) monzónicas. el monte bajo permanece siempre con las hojas. La floración está acoplada con la periodicidad de las lluvias, pero hay un espectro característico de la floración para cada fase del ciclo anual. Algunas especies florecen incluso a mediados del período seco. Las raíces alcanzan hasta 30 m y más de profundidad. Las selvas tropicales semiperennifolias están más amenazadas por el hombre que las selvas de los trópicos perhúmedos y han sido muy diezmadas. Su fácil inflamabilidad durante la estación seca facilita la roturación. Además, se encuentran muchas de estas zonas potencialmente boscosas en regiones especialmente pobladas (p. ej., India, márgenes tropicales de África). La variedad de especies de los bosques semisecos tropicales es elevada, si se considera la diversidad de tipos de especies funcionalmente distintos, a veces mayor que en las zonas perhúmedas. N o obstante, el espectro de las principales familias se ha desplazado claramente. Sudamérica: bombacáceas (Chorisia), burseráceas, bignoniáceas (Tabebuja), anacardiáceas (Gran Chaco, Schinopsis = q u e b r a c h o ) . A s i a s u d o r i e n t a l : selva m o n z ó n i c a con verbenáceas (Tectona granáis = teca), dipterocarpáceas (Shorea robusta), combretáceas (Terminalia sp.). África: p. ej., selva de Miombo, sucesión tardía, cesalpiniáceas (Julbernardia, Brachys-

tegia); sucesión temprana (Terminalia).

Tillandsia streptocaulon

matorrales del n o r o e s t e d e Argentina.

Chorisia insignis (del

entre

Gran Chaco).

15.2 Los b i o m a s d e la Tierra

1019

El m i s m o b o s q u e en P a n a m á en la estación d e las lluvias (A) y en la seca (B). C Selva tropical e s t a c i o n a l m e n t e verde del norte d e Venezuela. Floración e n m a s a d e Tabebuja (bignoniáceas). D Selva d e M i o m b o en el o e s t e d e Zambia con Brachystegia spiciformis. E, F Selva seca de Guanaca, Puerto Rico ( 2 0 0 días sin lluvia) con Bursera (E), epífitos (Tillandsia, G), bejucos suculentos ( l / a n i l l a , G) y cactos (H). Tabla 15-4:

1020

1 5 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.5 Sabanas tropicales

1 Paraná (260 m)

Mwadingusha ( 1 0 7 5 m)

Mín. 6.6

M e d i a Máx 1 1 7 5 22.4 35.0 mm

Derby (17 rn)

Mín.

Media

Máx

655

5.0

27.5

50.0

mm

Al igual que los bosques semiperennifolios tropicales, las zonas de sabana de la Tierra (aprox. 15 millones de km") se caracterizan por el ritmo estacional de la oferta de agua. Por la interacción del clima, el suelo, el fuego y los animales salvajes surgen unas praderas interrumpidas por terreno boscoso abierto, espesuras y bosques en galería j u n to a los cursos de agua. En el hemisferio sur. las sabanas se extienden desde los trópicos hasta el margen meridional del subtrópico y alcanzan su m á x i m a expansión en África. Formas de vegetación análoga son los llanos del Orinoco, los cerrados y parte del Gran Chaco del Brasil y del Paraná, así c o m o parte del norte de Australia. El clima de la sabana se corresponde considerablemente con la m a n i f e s t a c i ó n s e c a de las s e l v a s e s t a c i o n a l e s p e r e n n i f o l i a s (v. 15.2.4), p e r o con p r e c i p i t a c i o n e s a n u a l e s i n f e r i o r e s a los 1500 mm, regionalmente por d e b a j o de los 1000 m m y con una marcada variabilidad de un año a otro, lo cual no se percibe en el diagrama climático. C u a n d o es menos de 500 m m . la sabana pasa a ser un desierto. En África hay heladas en la zona marginal meridional a causa de la vieja placa de G o n d w a n a que está en parte elevada. En la estación semianual invernal, las temperaturas nocturnas suelen estar por d e b a j o de los 10 "C. Las propiedades del suelo y, por tanto, el mosaico de la vegetación de la sabana está marcado decisivamente por la microtopografía. En África meridional, los interminables altibajos de colinas planas y depresiones (a menudo sólo de 1 a pocos metros de diferencia) crean un modelo repetitivo de (1) suelos ácidos secos, oligotróficos y muy metorizados en las elevaciones: (2) depresiones húmedas, limosas y eutrófica con un pH que llega a 9 y más y (3) a mitad de los taludes, arenas totalmente lixiviadas en la zona de salida de las aguas de infiltración en el margen superior de cavidades limosas (ing. seapline) u horizontes lateríticos de retención. También en los cerrados brasileños y los llanos venezolano/colombianos y las sabanas del norte de Australia destacan estos modelos parvoespaciales de abastecimiento de agua y formación de costras en el suelo («arrecife» en Sudamérica). la oferta de nutrientes y la vegetación. Los termes y los incendios desempeñan un papel decisivo en el ciclo de nutrientes.

La sabana africana es un terreno de bosque abierto que, sin los incendios, en poco tiempo «cubriría» los rebaños de elefantes y ungulados. La desertización local de los bosques llevada a cabo por los elefantes abre el sistema para el consumo de plantas leñosas bajas (p. ej., impalas) y el pastado de futuras gramíneas (p. ej., cebras, ñúes). A su vez, esto interrumpe la regeneración del bosque y al mismo tiempo es el requisito para los incendios de las gramíneas que son una característica de la sabana. Cuanta más hierba, más grandes son los incendios (cada 2-3 años, pero también anualmente) y más escasea la vegetación arbórea. Una gran parte de los incendios naturales de la sabana aportan a la atmósfera, con aproximadamente 1.4 Gt C (= 10" t) anuales, más CO, que las selvas tropicales (0,5) y los demás bosques (0,2) juntos (en el caso de la sabana, parte del ciclo natural del C y, en el caso de las selvas tropicales, sobre todo una pérdida neta en dirección a la atmósfera). Si el suelo carece de un estrato de mantillo a causa de los incendios, se forman más costras, lo cual reduce la infiltración del agua de la lluvia y aumenta su circulación. El tamaño de la población de ungulados (en función de la oferta de forraje, o también de lluvia, y de los animales de presa c o m o el león o el leopardo) controla la relación bosquepradera. Los incendios provocados por los homínidos (probablemente desde hace más de 1 millón de años), como los provocados en épocas más recientes, por una protección de la naturaleza mal entendida o las interferencias en las poblaciones de depredadores y elefantes pueden desplazar el equilibrio de este delicado sistema entre pradera pura y bosque seco cerrado. Exceptuando los bosques o selvas en galería, están los tres componentes principales de la sabana africana: las gramíneas C 4 (p. ej., Pennisetum), el género Acacia (mimosáceas), muy espinoso aquí en zonas llanas y depresiones, y diversas combretáceas (Combretiun sp.. característica: frutos con cuatro alas [= tetrápteros]) en las mesetas. Elementos importantes de los llanos son Curatella, Byrso-

nima, etc.; en la zona del Chaco, Prosopis, Aspidosperma, Schinopsis, palmeras del género Copernicana, etc.; en el norte de Australia, los perennifolios Eucalyptus y Acacia sin espinas y con filoides en vez de hojas pinnadas (o sea, afilas). Son también característicos (convergentemente) árboles de tronco suculento como Brachychiton (esterculiáceas) en Australia. Adansonia (baobab, bombacáceas) y Dracaena (drago, dracenáceas) en África y en la isla de Sokotra y Chorisia (bombacáceas, v. 15.2.4) en Sudamérica.

El microrrelieve determina el tipo de suelo y la vegetación.

Los g r a n d e s herbívoros caracterizan a la s a b a n a .

15.2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1021

B

D

E

F

H

Tabla 15-5: A-D Diferentes f o r m a s abiertas d e s a b a n a e n el p a r q u e nacional de Kruger, Sudáfrica. B Río con selva e n galería. E Frutos hereroense. F Acacia tortilis. G S a b a n a del norte d e Australia con termiteros. H Matorral d e mulga, o e s t e d e Australia.

de Combretum

1022

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.6 Vegetación de los d e s i e r t o s cálidos

1 C a t a m a r c a (547 m)

2 Alice S p r i n g s (621 m)

3 K h a n k a (31 m)

m m

En ambos hemisferios, entre los trópicos y la zona templada (o la zona mediterránea con inviernos lluviosos) hay grandes zonas secas: los semidesiertos y desiertos cálidos. Deben su origen al reflujo en dirección al ecuador de las masas de aire (fig. 12-7) que ascienden y descargan durante las lluvias cenitales. Fundamentalmente estas zonas comprenden los desiertos de México y Arizona (Sonora), el semidesierto del sudoeste del Brasil y el noroeste de Argentina, el Sahara y el desierto arábigo, partes del noroeste de la India y el Pakistán, el Karoo en el sur de África, así como las zonas secas de Australia central. Zonas secas especiales se dan en el sur del Perú y el norte de Chile (Atacama) y el sudoeste de África (Namibia) debido a las corrientes costeras frías. Estas zonas secas subtropicales presentan precipitaciones que oscilan entre 0 (Atacama) y aprox. 250 m m . Regionalmente se produce una cierta frecuencia estacional de lluvias, como la parte meridional del Sahara en el verano septentrional o en la parte septentrional en el invierno septentrional (raramente más de 100 mm). Hay indicios climatológicos que confirman que la casi total destrucción de las selvas tropicales del oeste de África ha contribuido a la desecación del Sahara es corresponsable de la desecación del Sahara. En el desierto de Sonora se entrecruzan influencias monzónicas (estivales) y mediterráneas (invernales). El clima de temperaturas muestra una marcada estacionalidad con veranos muy cálidos y temperaturas invernales frescas, a veces con heladas. Los suelos son brutos o poco desarrollados. Debido a la evaporación se acumulan en la superficie sales alcalinas (o también yeso), lo cual hace que, en las depresiones, el suelo sea muy básico (pH > 10). Según la estructura del sustrato, en el Sahara se distinguen tradicionalmente cuatro subtipos principales: desierto pedregoso (hammada), desierto de grava y guijo (reg) y desierto arenoso (erg), así como diversas formas de desierto salino hasta las cavidades salinas desprovistas de vegetación (schotts). La sobreexplotación de las zonas que limitan con los desiertos puede llevar a una desertificación antropógena (síndrome del Sahel). Un factor básico es la profundidad de la capa freática. La presencia de árboles en el desierto indica la existencia de afloramientos de agua freática y las raíces pueden alcanzar hasta > 50 m de profundidad (p. ej.. Pro-

sopis en la zona neotropical, Acacia 13.7.5.1).

en Á f r i c a : tabla 13-3 en

Según las proporciones de humedad, la vegetación de las zonas desérticas varía desde casi cero o la vegetación efímera (anuales de corta vida que sólo aparecen en años con lluvias superiores al p r o m e d i o ) hasta los bosquecillos abiertos de mimosáceas (8 m de altura máxima en representantes de Prosopis o Acacia) y, cuando el agua freática es más alta, hasta los (oasis) bosques de Tamarix (tarajes) y los palmerales de Phoenix (palmeras datileras). Los componentes más importantes de la biomasa son. globalmente, plantas leñosas bajas (arbustos) con raíces muy profundas y, según los afloramientos de agua freática, periódicamente foliados (muchas mimosáceas) o formas de hoja perenne (p. ej., Larrea sp., la creosota, extendida desde Norteamérica [L. tridentata] a Sudamérica [L. divaricata], zigofiláceas). Estos especialistas del desierto no están necesariamente sometidos a un estrés especial, su presencia es la consecuencia de la carencia de agua (si no, habría allí otras especies). Un fuerte aclaramiento del sistema y la fenorrítmica adaptada regulan la economía hídrica. En estado activo, estas plantas asimilan y transpiran a veces más que las de las zonas húmedas. Las suculentas, cuya vida depende de sus propias reservas de agua (sólo raíces relativamente superficiales), están restringidas a las partes más húmedas de estas zonas secas. La mayor abundancia de suculentas se encuentra en los desiertos de México y Arizona, donde llueve muy poco, pero con regularidad (v. anteriormente). Son importantes también los terófitos y los geófitos, que sólo después de las lluvias verdean y florecen, así como las gramíneas que crecen clónicamente en los desiertos arenosos (p. ej., Aristida pungens del Sahara). Florísticamente estas zonas desérticas son pobres. Llama la atención

la presencia mundial de las mimosáceas (Acacia. Prosopis, Cercidium), las zigofiláceas (Larrea, Zygophyllum), las solanáceas (Lycium) y, bajo el influjo de la sal, las quenopodiáceas (Atriplex. Suaeda). Un caso curioso lo constituye la primitiva Welwitschia mirabilis en la costa de Namibia (fig. 11-211). En las suculentas se da una sorprendente convergencia entre las cactáceas de tallos suculentos de la zona neotropical y las euforbiáceas de la paleotropical, y lo mismo ocurre con las agaváceas y las asfodeláceas (Liliales, Aloe sp.). Tanto las cactáceas (p. ej., Carnegia. Cereus) como las euforbiáceas (Euphorbia sp.) presentan ejemplares leñosos con más de 10 m de altura. En África meridional, las asclepiadáceas suculentas caulinares (Ce-

ropegia, Stapelia, etc.) y las aizoáceas suculentas foliares (Mesembryanthemum.

Lilhops) llegan a tener una gran cantidad de especies.

* »* *

Carnegia gigantea,

^

desierto de Sonora (Arizona), a la derecha reseca.

' V* 1 •% r-jt.

Ferrocactus sp.,

desierto d e Sonora.

Lithops

sp., África meridional.

15.2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1023 —

Tabla 15-6: Larrea tridentata (A) y Carnegia gigantea (B) en la costa de Sonora, Arizona. C Jatropha (euforbiácea) y Opuntia, noroeste D Beaucairnia (liliácea) y c a c t o c o l u m n a r Cephalocereus (cactáceas), México. E, F Matorral suculento con Euphorbia canariensis, etc., en te del Sahara con Acacia raddiana (indicador d e c a p a freática, G) y d u n a s a r e n o s a s con g r a m í n e a s clónicas (H).

de Argentina Tenerife. Ñor

1024

1 5 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.7 Zonas con lluvias invernales del tipo climático mediterráneo

1 Perth ( 6 5 m)

Min. •1,2

M e d i a Máx, 17,9 44,6

Los Á n g e l e s ( 9 5 m)

Mín.

Media

-2,2

18,0

Máx. 42,8

385 mm

A t e n a s ( 1 0 5 m)

Mln. -5.7

M e d i a Máx. 17.4 4 2 , 6

384 mm

La zona limítrofe entre el clima templado y el subtropical corresponde al tipo de clima mediterráneo y destaca por su vegetación esclerófila sempervirente. Esta zona climática a l c a n z a su m a y o r e x t e n s i ó n en la z o n a m e d i t e r r á n e a (MM), con zonas análogas en California (CA) y Chile, en la región de El C a b o y en el sur de Australia. En verano, esta zona cae dentro del cinturón subtropical desplazado hacia los polos y, en invierno, en el clima templado de los vientos occidentales. Las precipitaciones anuales suelen oscilar entre los 4 0 0 y los 1100 mm (con frecuencia 500-800 mm), de los cuales, en MM, la mayor parte cae entre noviembre y febrero. Durante el invierno son posibles también heladas de hasta - 6 °C (en el norte hasta - 1 4 "C con muerte de los olivos en la Toscana). Las temperaturas estivales alcanzan regularmente > 35 °C. El O de MM se halla bajo el influjo atlántico y el E (Grecia. Turquía y Levante) es marcadamente continental (menos lluvias, temperaturas más altas en verano). Los sistemas de vientos regionales marcan el clima: así. p. ej., los vientos descendentes que proceden del este y llegan al norte de Adria (Bora) y los vientos del norte secos y cálidos, muy impetuosos, que llegan al este de MM (etesios en el punto álgido del verano), que se entienden como corrientes contrarias al monzón del Próximo Oriente (al clima M M se le ha llamado a menudo clima etesio).

rofilia está en relación con la longevidad de las hojas, el abastecimiento de nutrientes (e indirectamente también la h u m e d a d del suelo) y la presión de los herbívoros (v. 13.6.3). La esclerofilia de los arbustos del oeste de Australia se explica por la carencia de nutrientes (P). Especies estivivirentes (p. ej., en M M Fraxinus ornus, Paliurus spinachristi, etc.) demuestran que este tipo de hojas también «funciona» a pesar de la humedad. En la zona mediterránea del hemisferio norte, la vegetación climax sería el robledal (Quercus agrifolio en CA) o el encinar (Q. ilex, etc., en MM). Debido a la creciente (a veces antropógena) frecuencia del fuego (ciclos de 40-100 años) se han visto favorecidas especies pirófilas de Pinus. En los ciclos de incendios de < 40 años se extiende el matorral esclerófilo (maquia en M M . chaparral en CA, matorral en Chile, fynbos en El Cabo), lo cual tiene que ver con la capacidad de regeneración mediante el rebrote de los tocones. Cerca de asentamientos humanos se realizan incendios controlables en invierno a cortos intervalos (prescribedburning en CA). C o m o herencia de la vegetación terciaria lauróftla (v. 15.2.8), la maquia es m á s exuberante en los emplazamientos húmedos y en las laderas septentrionales. C o m o también ésta es la tierra preferida para el cultivo, existe la falsa creencia de que la maquia es característica de lugares pedregosos y escombreras secas. La degradación posterior lleva a la formación de comunidades abiertas de matas como la garriga o, con matorrales esféricos en el este del MM, a la «phrygana» (frecuencia de incendios: < 10 años o pastoreo intensivo). Florísticamente la vegetación de tipo mediterráneo es una de las más ricas de la Tierra. En un espacio reducido se encuentran numerosas anuales de invierno (en especial, orquidáceas, iridáceas, liliáceas), herbáceas perennes (en M M . p. ej.. Salvia) y gramíneas, arbustos bajos (en M M . Cistus, Genista, Lamiáceas como Thymus y Rosmarinus; ericáceas en todas partes). Los bejucos (en M M . Asparagus, Smilax), elementos del bosque de hasta aprox. 10 m: en

MM. con Quercus, Juníperas, La ti rus. Pistacia (anacardiáceas), Arbutus (ericáceas), Rhamnus, Myrtus y Olea silvestre: en CA. Quercus, Adenostoma (rosáceas), Ceanothus (ramnáceas), Rhus (anacardiáceas), Arctastaphylos (ericáceas); en Chile, lauráceas como Beilschmidia y Persea y de nuevo anacardiáceas: representan este tipo de vegetación en El Cabo y el O de Australia
del sur de Australia con Leptospermum,

Caüistemon,

etc. (todas

mirtáceas).

Junto a los aluviones de las zonas bajas son frecuentes los suelos meteorizados fósiles. Pertenecen al grupo de las tierras pardas (cambisols) o parapardas (luvisols por acumulación de arcilla, v. 12.5.2.3) y son de color rojo sobre caliza (ierra rossa). A s i m i s m o son frecuentes los delgados suelos húmicos directamente sobre subsuelo rocoso (rendzina y ranker). Durante el período seco es esencial para la vida de la vegetación las grietas profundas con material Fino (raíces de hasta > 20 m de profundidad).

Las hojas recias y longevas (esclerófilas) son características en este tipo de vegetación. Sin ninguna relación causal demostrada se les prefiere llamar xeromort'as (adaptadas a la sequedad), aunque a veces hay hojas escleroniorfas en cada zona climática, incluida la ártica. Más bien, la escle-

G r a n d e s ciclos g e n e r a t i v o s y perennifolio: Quercus ilex.

Vida breve, elevada reproducción: la a n u a l Ornithopus compressus.

15.2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1025

B

D

E

F

M a q u i a con Arbutus unedo (madroño), Samos. C, D Garriga con la jara Cistus salvifolius, Creta. E, F Matorral del chaparral y e j e m plo d e u n a d e las m u c h a s especies d e Arctostaphylos, California. G Matorral esclerófilo con Banksia prionotes, oeste d e Australia. H Bosque abierto d e Eucalyptus, s u d e s t e d e Australia. Tabla 15-7: A, B

1026

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

sis en el s u d e s t e de A s i a y b o s q u e s de NotliofagusDacrydium en el sudoeste de N u e v a Zelanda). Con fre-

15.2.8 La zona d e la laurisilva

cuencia, las reliquias que se nos han conservado no pasan de los 25 m de altura. Se trata siempre de bosques muy d e n s o s con sotobosque disperso. Avanzadillas templadas de esta zona de vegetación son las pluvisilvas cercanas a la costa en las proximidades de Seattle y el el oeste de Tasmania.

1 Valdivia (6 m )

O s h i m a (5 m)

Stanley (12 m) mm

El nexo de unión de los bosques laurófilos son representantes primitivos de las angiospermas, en especial las lauráceas y otras familias de laurales, pero también las magnoliáceas y las aquifoliáceas (con el género Ilex). que están representadas con una gran continuidad pero con poca abundancia. El género indicador de la laurisilva del sudeste de Asia es Caslanopsis: en Nueva Zelanda, Tasmania y Chile dominan especies sempervirentes de Nothofagus; en Tasmania y Chile también Eucryphia, de una familia única y primitiva de Rosidae, que pone de manifiesto la unión de las tierras del hemisferio sur, Eucalyptus en las zonas climáticas costeras perhúmedas del sur de Australia, el bosque estivivirente de Quercus virginiana en Florida, y también allí las lauráceas (Persea) y magnoliáceas. También el lugar de origen del género Citrus en el sudeste de Asia son los bosques laurófilos. Sin embargo, los emplazamientos silvestres de estas rutáceas no se han conservado. Los representantes característicos de las coniferas de este clima suave y húmedo son Sequoia

sempervirens en California, Fitzroya y Araucaria en Chile, las po-

Min.

Media

-4.2

11.6

Max. 2 6 7 6 36.6

mm

Min. -6.7

Media

Máx.2244

16.6 3 7 . 0

mm

Mín.

Media

•2.2

12.6

Máx

908 mm

En el Terciario, uno de los grandes biomas extendido por todo el mundo era la zona de bosque laurifolio, laurófilo o laurisilva, en la actualidad disperso, d i e z m a d o por el hombre y reducido a pequeñas áreas relictas, pero representado en todo el mundo. Comprende bosques estivivirentes en zonas sin heladas y húmedas desde el margen polar de las zonas subtropicales actuales hasta la zona templada, o sea, en las m i s m a s latitudes que la zona mediterránea, pero sin períodos secos destacados y una amplitud térmica estacional comparativamente más baja. En las zonas subtropicales se encuentran laurisilvas a alturas aproximadamente superiores a 1400 m hasta 2000 m. El clima típico del bosque laurifolio es perhúmedo, con precipitaciones entre los 1000 y los 2000 (hasta 6000) m m . No hay heladas generalmente (mínimos invernales de ordinario por encima de - 2 "C, mínimas absolutas a lo largo del año nunca inferiores a los - 1 0 "C), mientras que las temperaturas mensuales, a la vista de la e n o r m e extensión de más de 25 grados de latitud, varían desde bastante fresco a subtropical cálido. A una temperatura media anual más bien templada y. a la vez. abundantes precipitaciones les corresponden suelos con humus, a veces casi turbosos, cubiertos con una densa capa de hojarasca. Generalmente hay un horizonte meteorizado limoso bien desarrollado. Son suelos que se utilizan para cultivar.

Laurofília es un t é r m i n o colectivo que no es definible si se separa de la situación climática específica; también incluye, a d e m á s de la caracterización de las h o j a s c o m o «resistentes, o v a l a d a s y enteras», el tipo de clima que se acaba de describir, y este tipo de hoja sólo se encuentra en d e t e r m i n a d o s b o s q u e s c o n c l ima de laurisilva. En casi todos los lugares se encuentran también c o n i f e r a s típicas (v. más adelante). Los bosques laurófilos pueden rebasar los 40 m (coastal redwoods de California, pluvisilva valdiviana de Chile, bosques de Eucalyptus del extremo suroccidental de Australia, bosques de Castanop-

docarpáceas al pie de los Drakensberg y Dacrydium (podocarpáceas) en Nueva Zelanda, Phyllocladus en Tasmania y Cryptomeria en el Japón. La laurisilva de las islas Canarias es la reliquia más cercana a Europa central. Laurus nobilis en el maquis mediterráneo recuerda su pasado terciario. En el sotobosque del bosque planifolio político del mar Negro (norte de Anatolia) está el lugar de origen de

Rhododendron ponticum y Prunas laurocerasus, que se cultivan en Europa. Los bosques de montaña laurófilos de los taludes meridionales del Himalaya (Nepal) señalan la antigua unión O-E de este bioma. Muchos de los laurófilos «se escapan» desde hace unos decenios de los jardines de Europa meridional y media. En la orilla norte del lago Mayor (Tesino) se forma actualmente al amparo de Castanea una laurisilva neófita con alcanforeros (Cinnamomum) que alcanzan ya los 25 m, laureles y Trachycarpus (de Asia oriental). Rhododendron ponticum se estableció desde hace algún tiempo en el sur de Inglaterra y en Irlanda y se ha ido conviniendo en una plaga; las consecuencias de la introducción de Myrica faya, procedente de la laurisilva canaria (con simbiontes fijadores de N,) son una catástrofe para los bosques hawaianos de Metrosideros.

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Laurisilva d e Castanea con Trachycarpus en Tesino, Suiza,

Detalle d e Castanopsis indica, Nepal.

/

2 0 m d e altura, Japón.

Ilex platiphylla,

Tenerife.

15.2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1027

Tabla 15-8: A, B Laurisilva con Persea indica, Tenerife. C, D Laurisilva con Castanopsis y Alnus, Nepal, 1 8 0 0 m. E Bosque d e Eucalyptus p e r h ú m e d o , Q u e e n s l a n d . F Pluvisilva valdiviana, Chile. G Podocarpus latifolius en la laurisilva d e G u d u (H), al pie d e de los Drakensberg, Sudáfrica ( r o d e a d a por

u n a pradera condicionada por los incendios).

1028

15 La v e g e t a c i ó n d e ia T i e r r a

15.2.9 Bosques caducifolios de la zona t e m p l a d a

1 N a g a s a k i ( 1 3 3 m)

2 3 W a s h i n g t o n DC (22 m ) N ü r e m b e r g ( 3 2 0 m )

bas forma el monte bajo. También se encuentran algunas especies perennifolias, c o m o el género Ilex, presente en casi todas las zonas de bosque planifolio. La flora del suelo del bosque es en su mayor parte activa en primavera (muchos geófitos), es decir, el ciclo biológico queda muy cerrado cuando los estratos arbóreo y arbustivo han desarrollado ya todas las hojas. Una excepción son los bosques planifolios de Asia oriental, con el monte bajo de bambú, que puede ser tan denso que no puede crecer ninguna otra especie. Para las plántulas de las especies leñosas es un serio problema de supervivencia quedar cubiertas por las 5 capas de hojas que como media se acumulan. Las especies de la sucesión tardía muchas veces tienen grandes semillas por eso (plántulas fuertes). Alrededor de la mitad de las especies son polinizadas por el viento. La brotación. y de manera más marcada, la caída de la hoja (con la que estos bosques esquivan la presión de las heladas y la nieve) están reguladas fotoperiódicamente y. de esta manera, quedan minimizados los daños que puedan causar las heladas tardías y tempranas. Globalmente. el género más importante y rico en especies de este tipo de vegetación es Quercus. En todas las zonas de bosques son ca-

racterísticos los representantes de los géneros Acer, Fagus, Tilia. Be-

1 1 1 l—l Mín. -5.6

1 1 1_J

1 1 1 1 1 l_l

M e d i a Máx. 1 9 6 7 15.5 37,5 mm

Mín. -26,1

L_J

1—1 L_i

1 1 L_J

M e d i a Máx. 1 0 5 3 13.8 4 1 , 1 mm

1

Mín. -27,8

1

1 1

1

1

1

M e d i a Máx. 8.7 37.7

1

623 mm

La vegetación característica de las latitudes medias húmedas del hemisferio norte (zona «nemoral») son los bosques caducifolios y estivivirentes (en el hemisferio sur, sólo pequeñas áreas de bosques de Nothofqgus, que son caducifolios). Alcanzan su mayor riqueza en especies en Asia oriental (China. Corea. Japón) y a lo largo de la costa oriental norteamericana. Comparativamente pobre es la dotación de especies de la tercera macrorregión con este tipo de vegetación (Europa media, v. 15.1.1), lo cual tiene que ver con los reiterados desplazamientos que se produjeron durante las glaciaciones y con la función de barrera ejercida por los Alpes y los Cárpatos para explicar esta disminución. Los pisos allitudinales inferiores de esta zona se caracterizan climáticamente por un período vegetativo de 5-8 meses (de los cuales, 4-6 m e s e s tienen t e m p e r a t u r a s m e d i a s de m á s de 10 "C), por períodos fríos duraderos en invierno (< 0 °C, heladas de hasta - 2 5 "C), así c o m o por tener las precipitaciones máximas en verano. Las temperaturas medias anuales están entre los 5 y los 15 "C y la precipitación media, entre los 500 y los 1000 m m . Los suelos dominantes de los bosque son tierras pardas (cambisol) ligeramente ácidas. con horizontes meteorizados con intensidad diferente. El material originario es muchas veces loess. Las variedades de suelo profundo se han convertido casi sin excepción en tierras de cultivo, de manera que actualmente los bosques de este tipo a m e n u d o se encuentran en suelos para ellos marginales (rendzina o ranker). G r a n d e s partes de los bosques planifolios del este de Norteamérica se hallan todavía sobre suelos que hace 150-100 años por motivos económicos dejaron de ser cultivados. La hojarasca anual caída suele descomponerse por completo entre 1 y 1,5 (2) años, por lo que la formación de humus es rara (excepciones son los suelos ácidos d o m i n a d o s por Queráis o Castanea); en cambio son características la formación de capas de mull o moder.

Los bosques planifolios templados tienen en su madurez 30-35 m de altura y son relativamente luminosos (LAI en torno a 5), por lo que una numerosa llora de arbustos y hier-

rula y Prunus. En el este de América hay toda una serie de especies que faltan en Europa como. p. ej.. Carya (jicoria. yuglandáceas). Liriodendron (tulipífero, magnoliáceas), Liquidambar (hamamelidáceas). Diospyros (palosanto, ebenáceas); en Asia oriental, sobre todo en China central y septentrional, se encuentran todos los géneros representados en Europa con más especies. Muchos de los árboles y arbustos ornamentales plantados en Europa, así como las 200 especies de azaleas (especies estivivirentes de Rhododendron) proceden de estos bosque del este asiático. Cuando se encuentran coniferas, casi siempre son del género Pinus y, en regiones muy secas, Juniperus y Sabina (p. ej., nordeste de China). En las comunidades macroespaciales de estas tres zonas de bosques planifolios crecen géneros que en Europa sólo son oriundos del sudeste, como Aesculus y Platanus. Del mismo modo, las especies que crecen junto al agua como Salix, Alnus y Populus son propias de las tres regiones. La zona de distribución europea y del este asiático están unidas por una estrecha franja de bosques de montaña con una composición semejante a nivel de especie: dichos bosques se hallan al pie de la parte meridional del Himalaya, Hindukush y Cáucaso (en el Nepal, entre 2300 y

2800 m de altura con Carpinus. Acer, Betula).

/

5¿

(Carolina Fagus sylvatica (Europa, polinizado del Norte, polinizado por insectos), por el viento). Liriodendron tulipifera

M o n t e b a j o d e b a m b ú en un b o s q u e d e m o n t a ñ a caducifolio (Nepal, 2 6 0 0 m).

Plántulas d e hayas a t r a v e s a n d o la c a p a d e hojarasca.

1 5 . 2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

4 $

1029

1

'jj&ÑJsmL

B

D

E

F

H

Bosque d e robles y jicorias d e Carolina del Norte. C, D B o s q u e planifolio con Nothofagus alpina en Chile central. E, F Bosque planifolio con kiwis silvestres (Actinidia) en Sechuán, China. G, H B o s q u e m e d i o é u r o p e o d e hayas y robles con Anemone nemorosa. Tabla 15-9: A, B

1030

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.10 Bosques d e m o n t a ñ a de la zona t e m p l a d a

1

2

Adelboden (1320 m)

M i y a l u o ( 2 7 6 5 m)

Mín. 16,0

M e d i a Máx. 6,5 31,2

S u g a r l o a f , Niwot ( 2 6 2 1 m)

857 mm

Min.

Media

-33,0

6.0

Máx. 33.9

mm

537 mm

Además de los biomas de montaña (orobiomas) tropicales/subtropicales ya tratados (v. 15.2.2/3), en este apartado y en el siguiente se expondrá el segundo tipo de estos biomas: los templados (incluidas las partes altas de las cordilleras mediterráneas). Los bosques de montaña templados, según la altitud geográfica y la proximidad del mar, se hallan entre los 1000-1500 y los 2000-3500 m de altura y no son importantes por la cantidad de superficie que ocupan, pero albergan en todas partes una flora abundante: bosques mixtos de planifolios y perennifolios en lugares bajos y a menudo bosques puros de coniferas en los altos. Al ser una zona de transición de las tierras bajas (15.2.9, 15.2.12) al clima templado-alpino (15.2.11) y en vista del amplio espectro de templado cálido a templado frío, de oceánico a continental y a la diferencia de altitud (1000-2000 m), resulta muy difícil establecer una caracterización climática. Estos bosques tienen en común, con unas pocas excepciones continentales, un abundante abastecimiento de agua y temperaturas medias en la estación fría que oscilan entre los 7" y los 12 "C (v. el período de crecimiento en las tierras bajas con 12-18 "C). El período de crecimiento dura 3-6 meses y en el invierno acostumbra a nevar y a hacer frío (pero, debido a la inversión térmica en las zonas continentales, no necesariamente más frío que en los valles), con la posibilidad de heladas, que, según la altura, se producen durante 6 - 1 2 meses.

1500 m sobre el nivel del mar), así como los árboles vivos que son posiblemente los más viejos del mundo: Pinus ansíala (= P. longaeva, el pino de Colorado, 3500 m). Sin embargo, la regeneración de partes del tronco y, en algunas especies, de brotes de tocones, «genets» tanto los unos como los otros, hacen que resulte problemático el tema relativo a su « a n t i g ü e d a d » . Los bosques d o m i n a d o s por Abies-Picea-Pinus se encuentran en todas las montañas de la región holártica. En el noroeste de los EEUU (p. ej.. mt. Rainier) y, regionalmente, en los límites húmedos del bosque del nordeste de Asia (p. ej., mt. Fuji) domina el género Tsuga, que desapareció en Europa a consecuencia de las glaciaciones. En las zonas secas hay bosques de montaña de Juniperus y Cupressus (Cascadas, Atlas, lugares elevados de la zona mediterránea, Karakorum, Tíbet). En el piso montano templado del hemisferio sur son raras las coniferas (Phyllocladus y Arthrotaxis en Tasmania y representantes de Podocarpus en el sudeste de Australia, Austrocedrus en Chile). Los árboles planifolios de los bosques de montaña holárticos son Bernia, Sorbus. Alnus y Populus y, en Asia, también Crataegus; en el hemisferio sur, en tierras próximas a la Antártida, representantes de Nothofagus (sempervirente y caducifolio); en Australia, especies de Eucalypíus resistentes a las heladas. Entre los árboles más altos de la Tierra ( > 1 1 0 m ) está Eucalyptiis regnans (ing. mountain ash) en el piso montano del borde meridional de las Snowy Mountains. Los bosques de montaña tienen una importancia extraordinaria para la protección de las regiones situadas más abajo, ya que impiden la erosión de las pendientes escabrosas y los aludes en los lugares altos cubiertos de nieve. En muchos lugares, el límite superior de los á r b o l e s ha desaparecido a causa de la explotación maderera y para obtener pastos (v. 15.2.2). Los bosques de montaña templados alcanzan sus límites superiores naturales de distribución en todas las partes del mundo con una temperatura estacional media semejante: aprox. 6-7 "C (excepciones: taludes sin sustrato o con sustrato suelto, líneas de aludes y zonas muy oceánicas con el límite del bosque bajo). Dada la gran variabilidad mundial de las temperaturas invernales en los límites del bosque, éstas no tienen ningún papel decisivo. Otros factores climáticos pueden modificar ligeramente el límite superior de los bosques de montaña (±100 m de desviación de la altura de la isoterma estacional de 6-7 °C). El árbol, c o m o forma biológica, está estrechamente acoplado al macroclima, por lo que, a partir de esta temperatura límite (probablemente general ) para el crecimiento, sólo pueden crecer plantas bajas que crean su propio microclima (cálido; v. 15.2.11).

Los suelos son más ricos en humus y m á s ácidos al aumentar la altura. La tendencia es de tierras pardas en lugares bajos a podsoles en los más altos, estando estos últimos restringidos a las zonas templadas. En los lugares altos son típicos grandes depósitos de mantillo y humus bruto.

El espectro de estos bosques de montaña es enormemente variado. Ejemplos de Norteamérica presentan en California los árboles más imponentes del mundo: Sequoiadendron giganteum (la secuoya gigante, con un tronco de 7 m de diámetro, 100 m de altura y 2000 años de antigüedad, a aprox.

Bosque de m o n t a ñ a en California: Sequoiadendron giganteum (la secuoya gigante, a la izquierda), 1500 m y Pinus aristata (pino d e Colorado), 3 3 5 0 m.

15.2 Los b i o m a s d e la Tierra

1031

Tabla 15-10: Piso m o n t a n o superior, A en Australia, Snowy Mountains, 1 9 0 0 m, con Eucalyptus pauciflora y B en los Alpes, Tirol, 1 9 5 0 m, con Pinus cembra; C, D b o s q u e mixto m o n t a n o en Suiza central, 1 2 0 0 m, con Fagus, Acer, Abies y Picea. E B o s q u e d e m o n t a ñ a en Tasmania, 1 1 0 0 m, con Nothofagus, Eucalyptus, Arthrotaxisy r o s e t a s g i g a n t e s d e Richea (ericáceas). F Bosque d e m o n t a ñ a e n Kazakhstán, Tien-Shan, 1 9 0 0 m, con Picea schrenkiana, así c o m o Sorbus, Crataegus y Populus. M o n t e s d e m o n t a ñ a e n Chile (38° S). G Nothofagus con m o n t e b a j o d e b a m b ú , 1 8 5 0 m, H Araucaria araucana, 1 4 0 0 m .

1032

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.11 Vegetación alpina de la alta montaña templada

-1 St. B e r n h a r d ( 2 4 7 5 m )

Mín

Media

28.0

-1,7

Máx. 2 1 4 0 21,1

2N i w o t Ridge ( 3 7 5 0 m )

Min.

Media

3 Pamirski Post ( 3 6 4 0 m)

Máx.

mm

Con aproximadamente el 3 % de la superficie terrestre de la flora de alta montaña por e n c i m a del límite natural del bosque (orobioma alpino) y aprox. 4 % de todas las especies de antófitos. Los grandes sistemas de la zona templada son las Montañas Rocosas, Sierra Nevada de California y Cascadas, Alpes, Cárpatos, Cáucaso, partes septentrionales del Hindukush e Himalaya y sus prolong a c i o n e s h a s t a C o r e a , los m o n t e s c e n t r o a s i á t i c o s , las montañas del Japón, los Andes desde aproximadamente 35", los Drakensberg en el sur de África, las Snowy Mountains de Australia, las Cradle Mountains de Tasmania y los Alpes de Nueva Zelanda, en suma la mitad del área alpina de distribución de la Tierra. El término empleado globalmente «alpino», en el sentido fitogeográfico «más allá del límite de los árboles», se diferencia del sentido que popularmente se le acostumbra a dar de «en la montaña». Las temperaturas medias durante el breve período de crecimiento (6-16 semanas) en la zona de los meristemas próximos al suelo o subterráneos es de 5 - 1 0 "C, con medidas del mediodía de unos 20 "C con buen tiempo. La situación microclimática decisiva no las modelan los datos de las estaciones climatológicas. Debido a que son formas biológicas bajas y compactas, esta vegetación rehuye el frío (casos morfológicos de calor por radiación) durante el período de crecimiento, al menos durante las horas del día. Donde se han realizado cuidadosas mediciones se ha comprobado que la a m e n u d o supuesta carencia de agua de las plantas alpinas es inexistente; así, en el Pamir, meteorológicamente muy seco, y en partes del sur de los Andes (las franjas rocosas con un delgado sustrato son excepcionales), las s u m a s de las precipitaciones (así como las temperaturas anuales medias) para la vida real en estas zonas proporcionan poca información porque incluyen los largos períodos de inactividad debida al frío. Con la fusión de las nieves y las lluvias invernales, se dispone de casi toda la precipitación anual para un breve período de crecimiento.

En la zona meridional del piso alpino (especialmente bajo los matorrales y en los prados) dominan los suelos con mucho humus, en general con una capa densa de humus bruto a causa de la tasa retardada de descomposición. La desecación superficial del suelo puede detener periódicamente el proceso de mineralización y dificulta el abastecimiento de nutrientes. Al aumentar la altura, los suelos brutos no estructurados son cada vez más frecuentes. Son importantes los procesos mecánicos criógenos y debidos a la escabrosidad. Las rocas o los pedregales a m e n u d o albergan en profundidad una gran cantidad de humedad inesperada. La estabilidad del suelo y la seguridad de las regiones más bajas están determinadas de manera decisiva por la cubierta vegetal alpina.

La vegetación alpina, por definición desprovista de árboles (aquí se incluye el piso nival y el subnival), se compone en primer lugar de (1) matorrales, (2) graminoides que crecen clónicamente (gramíneas y cárices), (3) rosetas perennes, muchas veces clónicas también, (4) plantas pulviniformes sen.su lato (plantas que forman tapices, almohadillas planas o sem¡esféricas) y (5) criptógamas (en especial musgos y liqúenes). La diversidad más elevada en especies la alcanzan las rosetas herbáceas y las criptógamas. Ni los geófitos ni las plantas anuales están representados o apenas si lo están (con excepciones en los límites de la zona subtropical y mediterránea). La adaptación morfológica, fenorrítmica y fisiológica es tan considerable que la productividad de la vegetación alpina cerrada por m e s de crecimiento activo (!) corresponde a todos los demás espacios húmedos, incluidas las tierras bajas tropicales (fig. 13-39). La duración del crecimiento activo es la única barrera importante, por lo que las plantas preparadas para estos lugares no están necesariamente más «estresadas» que las plantas de otros lugares. Durante el período invernal, las heladas no son peligrosas. Son críticas las heladas tardías de principios del verano y las heladas otoñales tempranas; éstas no constituyen un peligro mortal, sino pérdidas parciales de hojas y pueden causar la pérdida de toda una generación. El crecimiento clónico es muy frecuente. Las familias más importantes de las zonas alpinas templadas son: asteráceas, poáceas, ciperáceas, cariofiláceas, ericáceas, gencianáceas, rosáceas y ranunculáceas. Las cuatro primeras constituyen generalmente más del 50 % de la llora local. Importantes reg i o n a l m e n t e son: s a x i f r a g á c e a s , primuláceas, c a m p a n u l á c e a s , poligonáceas y escrofulariáceas. La alta montaña - c o m o las islas en el m a r - muchas veces están aisladas y acostumbran a ser ricas en especies (locales) endémicas. La fiora de los Alpes comprende aprox. 650 especies de antófitos con máximas de distribución alpinas, aprox. 150 especies ascienden a más de 3000 m. El récord de altura lo tiene Saussurea gnaphalodes con 6400 m en la zona del Everest.

Alpes, 2 5 0 0 m. Los e x t r e m o s foliares m u e r t o s característicos son el resto d e la p a r t e del a ñ o anterior d e las h o j a s basales, perennifolias. Carex cumia,

Saxífraga opposítifoHa, Alpes,

3 0 0 0 m. Las flores «prefabricadas» el a ñ o anterior a p a r e c e n tan p r o n t o c o m o se f u n d e la nieve.

15.2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1033

Plantas pulvinulares: Silene acaulis, Alpes centrales, 2 6 0 0 m. B Matorral: Rhododendron ferrugineum, Alpes centrales, 2 1 0 0 m. C Prado de m o n t a ñ a con Leontopodium y Veratrum, Sechuán, China, 3400 m. D Prado d e m o n t a ñ a en las Snowy Mountains, 2 1 0 0 m, Australia, con Craspedia sp. E Gramíneas, Drakensberg, 3 0 5 0 m; África del Sur. F C o m u n i d a d d e plantas pulviniformes y matorrales, Cradle Mountains, 1 6 0 0 m, Tasmania. G Prados d e alta m o n t a ñ a con Kobresia, Niwot Ridge, M o n t a ñ a s Rocosas, 3 6 0 0 m. H Landas d e m o n t a ñ a con Pinus pumita, mt. Nurikura, 2 8 0 0 m, J a p ó n .

Tabla 15-11: A

1034

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.12 Estepas y praderas

1 Qiqihar ( 3 5 0 m )

2 Jordán (815 m)

3 A c h t u b a (5 m) mm

En las tierras continentales de la zona templada se forman gigantescas praderas que han sido formadas, además de por el clima, por los animales ungulados, el f u e g o y a veces también el hombre. Junto a las estepas eurasiáticas y las praderas norteamericanas (y la vegetación de la Gran Cuenca -Great Basin-) se encuentran formas de vegetación análogas en Argentina (pampa), en la zona templada del sur de Africa, en la cordillera del Atlas, en partes templadas de Australia y en la parte de sotavento de las montañas del sur de Nueva Zelanda. Los datos climáticos anuales (medias, sumas) nos dicen muy poco de las condiciones de vida de estos lugares. En el hemisferio norte, en el interior de la gran masa terrestre, el invierno entre los 35 y los 55" de latitud a veces es extremadamente frío (hasta - 5 0 "C) y los veranos extremadamente calurosos (frecuentemente > 40 "C). La humedad del suelo durante el período de crecimiento es el resultado en gran parte de la fusión de las nieves invernales, de las lluvias, que predominan en primavera y, en las zonas húmedas, de las tormentas estivales (sumas anuales generalmente entre 250 y 500 mm). Los suelos tienen una base de loess. limo loésico o arena y muchas veces son muy profundos. C o m o una gran parte de la producción vegetal primaria permanece bajo tierra (en las praderas más de 2/3) surgen profundos perfiles de humus a m e n u d o de color oscuro (tierras negras, chernosiem). Los roedores (hámsters, perros de las praderas) provocan la mezcla del perfil.

A grandes rasgos, en esta zona climática se distinguen cuatro tipos de vegetación: (1) poblaciones de gramíneas bajas inferiores a los 50 cm, praderas de hierbas ba jas, estepa típica, estepa de las tierras altas de Mongolia (zonas más secas y frías); (2) poblaciones de gramíneas con una altura superior a 1 m, pradera de hierbas altas, pampa, «pradera» sudafricana (zona climáticamente más templada y húmeda); (3) estepa de Artemisia, dominada por arbustos de Artemisia, de base leñosa o totalmente leñosos (zonas especialmente cálidas de la Gran Cuenca americana y Asia central); en lugares

elevados de Asia media y del Próximo Oriente son sustituidas por (4) pulvínulas o almohadillas espinosas (Astragalus, Acantholimon, Noaea). Muchas de las zonas secas continentales se encuentran a elevada altitud, lo cual explica las bajas temperaturas a pesar de estar situadas en latitudes medias. Las praderas de hierbas bajas de Wyoming y Montana y la Gran Cuenca están a unos 2000 m de altura, a unos 2500 m las estepas mongolas y a 1600 m las de las partes templadas del sur de África (al oeste de los Drakensberg). Tener un suelo y unas propiedades climáticas favorables para el cultivo y el pastoreo («Salvaje Oeste») ha hecho que las praderas y las estepas naturales hayan desaparecido casi por completo. Sin embargo, el que fueran pastadas por los ungulados era también un factor destacado en ellas (p. ej., los rebaños de bisontes). Parte de las praderas continentales se considerarían climáticamente apropiadas para convertirse en bosques (zonas con > 400 mm de precipitación), pero allí la llegada de los árboles lo impiden, al igual que en la sabana, los incendios naturales provocados por rayos. Los meristemas de las gramíneas están protegidos a varios cm por debajo del suelo. La influencia de los ungulados no es tan evidente como en la sabana. Las gramíneas, como en las praderas altas y en la pampa, pueden impedir el crecimiento de los árboles. El género característico de las estepas y a veces también de las praderas de hierbas bajas en Stipa. Stipa es una reliquia de terrenos situados al pie de las montañas de la época de las glaciaciones y todavía crece en lugares secos de Europa media (p. ej.. Kaiserstuhl, Wallis, Vintsgau, Wachau), en la zona panónica se encuentra en avanzadillas occidentales. Stipa tenacissima domina las tierras altas del Atlas. En las praderas de hierbas bajas es especialmente importante Boiiteloua gracilis. La pradera americana de hierbas altas está dominada por gramíneas C 4 de los géneros Andropogon. Sorghastrum, etc. (zona centro meridional de Norteamérica, como Kansas. con atractivas dicotiledóneas de acompañantes tales como Echina-

cea y Rudbecfáa). Hyparrhenia y Pennisetum dominan en el sur de África y Cortaderia en la pampa argentina. Artemisia tridentata predomina en grandes partes del oeste de Norteamérica y A. sieberi entre las gramíneas de la parte seca de Asia central. Las zonas continentales del Próximo Oriente son también la patria del trigo. la cebada y el centeno y las zonas marginales submontanas y meridionales de la estepa centroasiática lo son de los frutos leñosos de las rosáceas (manzano, albaricoquero; Alma Ata -actualmente A l m a t i es la ciudad de las manzanas).

( 2 0 0 0 m, K a z a k h s t á n , Asia central). Stipa capillaris

Artemisia térra alba ( 8 0 0 m ,

proximidades d e Alma Ata).

•' - M 1 v ,A *A

m l - X

Cortaderia

Argentina.

w % **

m * i*

( g r a m í n e a d e la p a m p a ) , e j e m p l o d e u n a g r a m í n e a gigante,

15.2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1035

Tabla 15-12: A Estepa d e m o n t a ñ a con Stipay Leontopodium, Tien-Shan, 2 5 0 0 m, Asia central. B Pradera de g r a m í n e a s b a j a s d e W y o m i n g , 2 0 0 0 m. C, D Pradera de g r a m í n e a s altas d e Missouri, 5 0 0 m, con Rudbeckia. E Estepa d e Artemisia térra alba, 8 0 0 m, Kazakhstán. F Estepa p a t a g ó n i c a ( 5 0 0 m) con Mulinum spinosum (apiáceas) y Stipa speciosa (excepción: O. Sala). G Estepa d e Artemisia tridentata, 2 3 0 0 m, Nevada. H Pradera d e Hal-

fa, cordillera del Atlas, 1 5 0 0 m.

1036

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.13 Desiertos de la zona templada

1 R e n o ( 1 3 4 0 m)

Mln.

Media

Máx.

2 Maquinchao (888 m)

180 mm

3 T u n h u a n g ( 1 1 0 0 m)

Mín.

Media

Máx.

También la zona templada tiene desiertos secos y semidesiertos. El helado clima invernal con veranos sin lluvias, en general agravados por la salinización del suelo, crea unas condiciones extremas sobre los m i s m o s grados de latitud en los que prosperan hayedos en el clima oceánico. Las fronteras de las zonas subtropicales secas son fluidas. Así, aquí entra, por su altitud, el desierto de Moj a v e . de inviernos fríos. Debido a la depresión situada bajo el nivel del mar, en verano, el lugar más seco de la Tierra son los bordes del Valle de la Muerte en el nordeste de California, una zona desértica de clima templado, es decir, frío en invierno. La vegetación en torno a los grandes lagos salados corresponde a la del mar Caspio. Los s e m i d e s i e r t o s t e m p l a d o s se e n c u e n t r a n en las tierras bajas centroasiáticas, en el Gobi, en algunos valles interiores del Hindukush y el este del Himalaya y. en el hem i s f e r i o sur, la Patagonia y, a m o d o de prolongación, Australia.

blaciones sólo de halófitos suculentos. Con pocas exc e p c i o n e s (p. e j . , t a l u d e s ) , la s a l i n i z a c i ó n del s u e l o siempre participa. La m a y o r parte de estas zonas están d o m i n a d a s por los halófitos. El M o j a v e es f a m o s o por sus á r b o l e s rosulados s u c u l e n t o s de la especie Yucca brevifolia, pero cuenta con una rica dotación de Opuntia, matorrales resistentes a las heladas y una flora de herbáceas y g r a m í n e a s anuales. Las mesetas que rodean el centro del ardiente suelo del Valle de la Muerte (máxima absoluta 56 "C a la sombra, diariamente superior a 45 "C) están d o m i n a d a s por matorrales de Atriplex (drusas de sal hacen que las hojas aparezcan blancas y ref l e c t a n t e s ) . M u c h a s e s p e c i e s tienen h o j a s a f i e b r a d a s blancas por el m i s m o m o t i v o (p. ej., la asterácea Encella farinosa). C o m o en las costas marinas, la vegetación en torno a las depresiones salinas presenta una tolerancia progresiva ante la sal. A s í la flora de hierbas perennes y matorrales con abundantes asteráceas tolerante a la sal (Utah; es s e m e j a n t e la situación alrededor del mar C a s p i o y el de Aral) se reduce en una sal cristalina, el lugar m á s inhospitalario del globo, a una especie: Suaeda depressa (intercambio de gas C A M , secreción activa de sal, p r e s i ó n o s m ó t i c a en la s a v i a c e l u l a r de hasta 7 MPa). Los suelos yesosos c o m o los del desierto centroasiático no son tan agresivos q u í m i c a m e n t e (pH 11 de todos m o d o s ) , pero hacen m e c á n i c a m e n t e imposible el acceso al agua freática. Sólo raras veces consigue una planta atravesar este estrato obstructivo que tiene 1-2 m de p r o f u n d i d a d . La vegetación de esta zona está c o m puesta p r e d o m i n a n t e m e n t e por m a t a s a veces leñosas (pero los « b o s q u e s » de Haloxylon alcanzan en el lago Balkash los 12 m de altura, aunque normalmente no superan los 3 m). Las avanzadillas medioeuropeas de la vegetación halófita de las estepas salinas se encuentran en la llanura panónica (p. ej., orilla occidental del lago Neusiedl). Florísticamente es el zonobioma parcial más fácil, ya que en ninguna parte domina otra familia que no sea la de las quenopodiáceas (Atriplex, Suaeda. Salicornia, etc.). A nivel regional son importantes las zigofiláceas. las solanáceas, las poligonáceas y las asteráceas. Fuera de las zonas salinizadas, la flora es más rica y, en las zonas m á s cálidas, semejante al espectro de algunas zonas secas tropicales (v. 15.2.6).

El clima de esta zona se parece m u c h o por la temperatura a las praderas continentales (v. 15.2.12), pero con máximas más altas en verano y precipitaciones inferiores a los 250 mm (por d e b a j o de los 60 m m en el desierto centroasiático de Takla Makan y por debajo de los 100 mm en el Gobi). C o m o es habitual en las zonas secas, los suelos están poco desarrollados. Donde entra en juego la salinización. se originan suelos extremadamente básicos: solonchak (suelos salinos o yesosos) o solonetz (suelos con carbonato sódico, v. 12.5.2.3). Al acumularse yeso pueden formarse en el suelo estratos que son casi ¡natravesables por las raíces. La salinización o la acumulación de yeso se forman cuando, a largo plazo, la evaporación (por la humedad ascendente del suelo) supera a las precipitaciones.

La vegetación de estas zonas áridas o semiáridas, con i n v i e r n o s fríos, va d e s d e d o t a c i o n e s c o m p a r a b l e s de f o r m a s vitales y e s p e c i e s con una exuberancia, c o m o en el desierto de M o j a v e o las islas secas del sur de Australia también c o n d i c i o n a d a s e d á f i c a m e n t e (arena), a po-

Salicornia quinquefolia (quenopodláceas),

Salzlake, sur d e Australia.

15.2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1037

A

C

Great Salt Lake (Utah) con Suaeda depressa. C Desierto de Mojave (California) con Yucca brevifolia. D Desierto con Atriplex en el m a r g e n del Valle d e la Muerte, Nevada. E, F Matorral d e Haloxylon aphylla en el lago Balkash. G, H Desierto d e rocas y d e arena con especies de Aristida y Ephedra e n Kazakhstán. Tabla 15-13: A, B

1038

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.14 Bosques boreales

1 ó s t e r s u n d (328 m)

2 S a s k a t o o n ( 5 0 1 m)

3 0msk(80m) •

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Mín. -41,0

M e d i a Máx. 2,4 3 3 . 5

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Mín. •47.8

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M e d i a Máx. 3 5 8 2.0 40.0 mm

ü Mín. -48,9

N M e d i a Max. 0.1 4 0 . 0

309 mm

En la parte «boreal», o sea «nórdica», de la zona templada, todo el Holártico («taiga») comprende un amplio cinturón de bosques d o m i n a d o por coniferas. Son las zonas boscosas de Europa septentrional (Escandinavia, norte de Rusia con Siberia), Canadá y Alaska, que llegan hasta el círculo polar y lo sobrepasan (en Siberia oriental hasta casi 73° de latitud norte). También en esta zona hay un fuerte gradiente de humedad desde la zona cercana a la costa a la intercontinental, pero, debido a su breve período de crecimiento (3-5 meses) y las temperaturas generalmente bajas, la humedad raramente es un factor limitante. Las bajísimas temperaturas invernales (en Siberia hasta - 7 0 ° ) a menudo nos hacen olvidar que el verano pueda tener un calor sofocante. Los suelos oscilan entre tierras pardas ricas en h u m u s bruto pasando por podsoles (suelos blanqueados con zonas lixiviadas) hasta suelos turbosos o mal desarrollados de la serie de la rendzina y el ranker. También los suelos brutos (arena) son colonizados por el bosque. La capa de agujas, que tarda en descomponerse, favorece la acidificación del suelo. El permafrost en el suelo excluye los bosques cerrados, por lo que domina la interacción entre el bosque y las temperaturas del suelo. Si el bosque se cierra por la fusión del permafrost, la temperatura del suelo desciende (la cálida radiación solar ya no llega a éste) y retorna el permafrost, los árboles mueren. por lo que el sol vuelve a calentar m u c h o el suelo, y así sucesivamente. Pocos centímetros de diferencia en la altura del agua freática pueden ser decisivos para el establecimiento del bosque. Por eso, escasas diferencias topográfica resultan muy elevadas a la vista (en los lugares encharcados no hay bosques).

Las duras heladas invernales excluyen a la mayoría de los géneros de árboles planifolios de las zonas templadas en el bosque boreal. No obstante, es notable que precisamente en las zonas frías sea dominante el alerce, que es estivivirente y a veces aparece sólo él. El bosque boreal típico es más abierto que el templado ya que. de forma natural, suele estar lleno de leño muerto y también de viejos árboles centenarios muertos y pone de manifiesto los ciclos naturales de desarrollo en los que los incendios periódicos (200-300

años) desempeñan un papel importante. En décadas pasadas, debido al calentamiento del clima, aumentaron los incendios en la taiga canadiense. Hacia el límite polar del bosque, las formas arbóreas se vuelven más puntiagudas y mayores son las distancias entre los árboles. En el mismo límite del bosque, el bosque de coniferas desaparece regionalmente ante los abedules bajos (tundra con abedules). Con frecuencia las coniferas son débiles y están ramificadas desde el suelo, lo cual facilita la utilización de la luz al incidir el sol sobre su superficie y al ser defectuosa la población, acorta la duración de la nieve y actúa positivamente sobre la circulación del calor en el suelo (y en las mismas raíces). Los densos revestimientos de musgo en el monte bajo pueden convertirse en trampas de nutrientes y «hacer pasar hambre» al bosque (efecto favorable de los incendios de base). Las ectomicorrizas contribuyen realmente a la alimentación de los árboles (setas). La aparición de plantas jóvenes se ve muy influida en invierno por la presión de los herbívoros. La enorme extensión de estas zonas boscosas las convierte en un factor climático importante ya que, debido a su escaso albedo (reflexión), absorben mucha más luz que las superficies desprovistas de bosques y blancas en invierno. Además, almacenan en su madera y en el humus mucho carbono. El 40 % de toda la madera para la fabricación de papel procede de estos lugares, por lo cual se ven muy amenazados. Los géneros dominantes del bosque boreal son Picea, Pinus, Abies y también Larix a nivel regional. En el norte de Escandinavia domina en la parte occidental Pinus sylvestris, pero en el este de Finlandia empieza la enorme área de distribución de Picea ohovata (una subespecie de P. abies con conos más pequeños). En Nortea-

mérica, Picea glauca desempeña un papel semejante y Abies balsamea equivale a A. sibirica en Siberia. Cuando el suelo presenta unas malas condiciones se suele extender Pinus. Larix es dominante sobre todo en Siberia oriental (la «taiga clara»: L. dahurica. etc.; le co-

rresponde L. lariciana en Norteamérica). Betula. Populus {P. trémula, el álamo temblón, en Europa; P. tremuloides, en Norteamérica), Salix y Sorbus son las principales especies acompañantes que no son coniferas. En el monte bajo dominan, además de los musgos y los liqúenes, arbustos en general del género Vaecinium.

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Picea obovata,

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e s t e d e Finlandia.

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Tapiz d e m u s g o (en e s t e caso Polytrichum) c o m p i t i e n d o con los á r b o l e s por los nutrientes.

Los animales salvajes al alimentarse H o n g o s micorrizicos y matorrales p u e d e n ejercer una f u e r t e presión del m o n t e b a j o . sobre el b o s q u e .

15.2 Los b i o m a s d e la Tierra

B

D

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H

Típico b o s q u e borteal con Picea obovata (nordeste d e Finlandia). B El relieve decide entre b o s q u e o turbera (norte d e Suecia). C, D, F Bosque p a n t a n o s o de s a u c e s y abedules. E C o m u n i d a d e s d e h e r b á c e a s perennifolias exuberantes. G Liqúenes arborescentes. H Bosque seco de Pinus

Tabla 15-14: A y Betula.

1040

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.15 Vegetación ártica y subártica

1

2

K a u t o k e i n a ( 3 0 8 m)

Aklavik (9 m)

3 Nordvik (31 m) mm

Así c o m o la Antártida sólo presenta dos especies originarias de allí y una diminuta zona sin hielo, el cinturón de vegetación circumpolar del hemisferio norte, al norte del límite polar del bosque, comprende el 5 % de las superficie terrestre y en él crecen unas 1000 especies de angiospermas. La cerrada cubierta de vegetación de la zona subártica recibe el n o m b r e de t u n d r a (entre 62 y 75" de latitud norte; en Europa y Groenlandia, aprox. 5-8" más al norte que en Norteamérica debido a la corriente del Golfo). El término deriva del finés «tunturi» para colinas desprovistas de árboles. En las latitudes elevadas, la vegetación está muy fragmentada y se limita a microhábitats favorables (hasta 83" N). El clima de la zona ártica destaca por su breve período de crecimiento, que dura 6 - 1 6 semanas, en gran parte con 24 horas de luz. En esta época, la temperatura puede ascender a 20 C en partes del sur de la tundra. Durante el largo invierno suele formarse a menudo sólo una delgada cubierta de nieve debido a las escasas precipitaciones en general (< 4 0 0 mm), lo cual tiene c o m o consecuencia que el frío ártico penetre profundamente en el suelo. A pesar de las escasas lluvias, la zona ártica (con pequeñas excepciones) es muy húmeda, ya que la evaporación e s muy baja. Además, el permafrost impide la filtración en muchos sitios (v. anteriormente). La oferta local de agua está determinada por la nieve desplazada por el viento (relieve). El frío y el encharcamiento y la inhibición causada por ellos marcan los procesos de descomposición de la mayoría de los suelos árticos. Muchas veces son turbosos, muy ácidos, sólo colonizables por especialistas (ericáceas, ciperáceas). La congelación y el deshielo dan forma a la estructura del suelo (sol¡flucción, suelos poligonales, eminencias heladas). La topografía y el encharcamiento, por otra parte, determinan el mosaico vegetal. Los suelos bien drenados de los taludes dan lugar normalmente a un gran aumento en el número de especies y. también, en la productividad. Cuanto más se descongele el suelo en invierno, mayor llegará a ser la cubierta vegetal.

Las formas principales de la vegetación ártica son (1) tundra de matorrales, (2) tundra de Carex y Empetrum, (3) turberas, (4) comunidades abiertas de plantas superiores con suelos brutos, (5) vegetación de musgos y liqúenes. En el margen sur de la tundra se encuentra regionalmente tundra abierta con bosques de abedules, que conduce al bosque boreal. Casi todas las plantas de este territorio tienen la capacidad de propagarse vegetativamente (clónicamente). Las crioptógamas (musgos y liqúenes) desempeñan en todas partes un papel importante como revestimiento del suelo. En la parte superior del Ártico los suelos brutos quedan cubiertos por costras de criptógamas con abundantes algas azules. Las asociaciones abiertas con microbios del suelo (cárices) y las simbiosis con hongos (tnicorrizas de ericáceas) desempeñan una importante función en el abastecimiento de alimentos. En los suelos predominantemente ácidos se utiliza, además de nitrógeno amónico, aminoácidos libres como fuente de nitrógeno. Los largos días compensan aproximadamente la brevedad del período vegetativo. La fenorrítmica de las plantas está muy regulada fotoperiódicamente, es decir, el tiempo cálido no puede cambiar todo un año por un momento. Numerosas investigaciones han demostrado que, como en el piso alpino, durante el período vegetativo, la temperatura no limita el crecimiento (como a veces se ha supuesto). El factor limitante es la duración del período vegetativo. La llora de la zona subártica-ártica e s relativamente pobre en especies (< 1/10 de la diversidad de especies de la flora global alpina). Incluso esta diversidad es principalmente el resultado de pequeños hábitats muy estructurados topográficamente y sin aguas estancadas. C o m o el suelo es húmedo, se reduce el espectro de especies de manera que gran parte de la producción primaria procede de menos de 100 especies. Entre ellas 3 familias desempeñan un papel sobresaliente: ericáceas (en especial Vaccinium, Empe-

trum), ciperáceas (Carex, Eríophorum), salicáceas (Salix). Otras familias importantes son las betuláceas (Betula nana), rosáceas (Rubus) y poáceas (Deschampsia, etc.). Importantes géneros de musgos son Sphagnum e Hylocomium, los liqúenes arborescentes más extendidos pertenecen a los géneros Cladina, Cladonia y Cenaría. La flora ártico-alpina muestra muchas semejanzas con cada uno de los pisos alpinos de la zona templada (especies comunes

como Ranunculus glacialis y Oxyria digyna), pero no se ha conseguido utilizar el término tundra para la vegetación alpina.

Betula nana,

abedul enano de sólo 5 0 c m d e altura.

La d e s c o n g e l a c i ó n del p e r m a f r o s t e r o s i o n a la turba («termokarst»).

Rubus chamaemorus.

Galería de un lemming.

1 5 . 2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1041

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Tabla 15-15: A, B Turbera b a j a con Eriophorum e ve C y con e m i n e n c i a s heladas. D, E, F Tundra con

d o s los e j e m p l o s del sur d e Suecia).

i n m e d i a t a m e n t e d e t r á s (en B) turbera a b o m b a d a . Tundra de cárices d e s p u é s de la fusión de la niematorrales. G, H Empetrum nigrum y Carex bigelowii, d o s especies circumpolares d o m i n a n t e s (to-

1042

15 La v e g e t a c i ó n d e la T i e r r a

15.2.16 Vegetación costera La vegetación costera tiene caracteres zonales y azonales. Las formas zonales, típicamente climáticas, ocupan una amplitud realmente mayor que los restantes tipos de vegetación zonal. El clima está muy igualado. Las plantas de los hábitats costeros soportan amplitudes de temperatura muy bajas, con inviernos sin heladas incluso en zonas templadas con una latitud elevada. En todos los casos, la influencia de la sal y los factores mecánicos (viento, estabilidad del suelo, desbordamientos) marcan a la vegetación. Las plantas de costas escarpadas deben ser muy tolerantes a la sal en la zona de las salpicaduras, ya que la evaporación puede provocar la formación de depósitos puros de sal. En cambio, las dunas de arena supuestamente cálidas y en extremo secas a menudo no son realmente tan secas. La arena de poro grueso impide el ascenso capilar de la humedad y la conserva en las capas profundas, a las que pueden llegar bien las plantas. El enfriamiento por transpiración que de este modo se consigue y el autosombreado impiden los daños que el calor puede provocar sobre la superficie arenosa. Muchas plantas evitan también el sobrecalentamiento de las hojas en estos emplazamientos tan intensamente irradiados mediante (1) foliación estrecha (buen acoplamiento térmico con la atmósfera), (2) superficie reflectante (pelos lanosos, escuteliformes, fig. 13-10) o (3) lámina foliar inclinada, que sigue la posición del sol. como. p. ej., en Hyclrocotyle bonariensis (v. más adelante), extendida hoy por todo el mundo. Las plantas del légamo deben estar preparadas con un medio radical anóxico (anaerobio). Esto, combinado con la influencia directa del agua marina cuando hay una fuerte radiación, supone toda una diversidad de adaptaciones que caracteriza a los manglares, etc. (v. más adelante).

Estabilización del suelo por especies d e g r a m í n e a s clónicas (estolones a é r e o s y subterráneos).

La foliación i n d i n a d a evita la radiación y el calor; en e s t e caso, Hydrocotyle bonariensis (apiáceas, t o d a s las c o s t a s t e m p l a d a s cálidas).

Es común a todas las plantas que viven en las costas la carga mecánica producida por las tempestades, el embate de las olas y/o la inestabilidad del suelo. Esto explica por qué son tan frecuentes las formas biológicas clónicas y las hojas que resisten la tempestad. Las semillas y los frutos están especialmente adaptados, c o m o muestra la estructura del coco. A las tres capas de pericarpo de esta drupa, el coriáceo exocarpo, el fibroso mesocarpo y el impermeable endocarpo les sigue una semilla gigante con endosperma rico en grasas e hidrófugo (la copra) y nutrientes disueltos (endosperma líquido), que, después de un viaje por mar de miles de kilómetros, hace posible la germinación de la diáspora sobre la arena. Con raíces c o m o sondas y un hipocótilo alargado, se fijan al légamo movedizo los embriones de Rhizophora (manglar).

•

V

v Coco g e r m i n a n d o .

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1

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Embrión d e Rhizophora mangle.

Los cinco tipos globales importantes de vegetación costera Costas llanas tropicales con arena o restos de corales: surgen al abrigo de los corales. Presencia de Cocos nucífera (cocotero. A) y - e n la zona paleotropical y Austral i a -

Pandanas

(B) y Casuarina

(C). Ipomoea pes-caprae

(convolvuláceas) es una planta costera. Es importante la eutrofización provocada por los pájaros que anidan allí. Costas legamosas tropicales y subtropicales en zonas de marea: allí es donde crecen m a n g l a r e s f o r m a n d o bosques: espesuras formadas por especies de hojas amplias tolerantes a la sal, que alcanzan los 20 m de altura y están provistas de raíces fulcráceas adventicias (D. Rhizophora sp., v. atrás, fig. 11-248) o con raíces estiloides (Avicennia sp.) que contribuyen a fijar la planta al légamo (F, fig. 13-29). En las aguas tranquilas, el manglar madura dando lugar a un ecosistema muy rico en especies. Costas llanas de templadas a mediterráneas con arena: presentan gramíneas clónicas (J, K. Ammopliila, Agropyron, Cyperus) y dicotiledóneas (L, convolvuláceas, brasicáceas, plantagináceas, asteráceas, etc.), que aseguran la estabilidad de la orilla o de la duna (fig. 15-4). En las aguas salobres de zonas llanas de mareas (H. I) predominan plantas que toleran la sal y crecen sobre légamo de la familia de las quenopodiáceas y ciperáceas (marismas y dunas, v. 15.1.1, fig. 15-5 M-O). Costas escarpadas de templadas a mediterráneas: presentan una dotación de plantas rupícolas que toleran las alpicaduras y la sal (M-O). Están extendidas las apiáceas (Crithmum), las plumbagináceas (Armería, Limonium), las quenopodiáceas (Cakile, Beta marítima, formas semej a n t e s a m u c h a s plantas c u l t i v a d a s e m p a r e n t a d a s con Beta) y algunas asteráceas, fabáceas y euforbiáceas. Costas rocosas de templadas a polares: tienen una flora litoral exuberante dominada por algas pardas (P-R; p. ej., las feofíceas Enteromorpha, Fucus, Laminaria). El género Fucus sobre todo (R) se encuentra hasta el límite superior de la marea. Estas algas pardas contienen hasta un 40 % de su sustancia seca en forma de polisacáridos muy dilatables (alginato: v 11.2, feofíceas). que impiden que se sequen durante la bajamar. Estas algas pardas, con los talos coriáceos y ancladas mediante los rizoides, resisten los embates de las olas en medio de las grandes tempestades.

1 5 . 2 Los b i o m a s d e la T i e r r a

1043

A.B

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R Tabla 15-16: A Cocos nucífera, Caribe. B, C Pandanus y Casuarina, arrecifes de la Gran Barrera. D Rhizophora mangle con E flores, Florida. F Avicennia marina, Q u e e n s l a n d . G B o s q u e c o s t e r o f o r m a d o por el viento al sur d e Sidney. H Laguna con Tamarix (islas griegas). I Marisma, C a m a r g a , sur de Francia. J U n a s d u n a s móviles cubren el b o s q u e c o s t e r o (Oregón, E s t a d o s Unidos). K Paisaje d e d u n a s en el mar del Norte. L Convolvulus, Córcega. M - 0 Costa e s c a r p a d a m e d i t e r r á n e a (M, N Ischia, O Samos, N, O Euphorbia dendroides). P-R Litoral del norte del Atlántico: diversas m a c r o a l g a s (feoficeas, P) y población pura d e Fucus (R),

H X L I 5 K I 5 S e a n Digít

~The C ) o c t o r

Libros, Revistas, Intereses: http://thedoctorwhol 967.blogspot.com.ar/ Página intencionalmente e n blanco e n el original

r

Bibliografía

Las obras y artículos que aquí se citan, unidos a las obras especializadas que allí mencionan, permiten profundizar en la materia. El a v a n c e tan a c e l e r a d o en m u c h o s c a m p o s estudio se encuentra d o c u m e n t a d o en numerosas revistas especializadas. Ante tal afluencia de datos y la creciente especialización aparecen periódicamente revisiones de importancia creciente. Ya en 1931 se f u n d ó la serie Fortschritte der Botanik (Avances de la Botánica; en la actualidad con el título Progress in Botany, Springer. Berlín), q u e anualmente informa sobre los nuevos resultados de las investigaciones de todos los c a m p o s de la botánica. También cada año aparecen diversos Annual Reviews (of Cell and Developmental Biology; Genetics; Microbiology; Phyto-

pathology: Plant Physiololgy and Plant Molecular Biology) del Annu. Rev. Inc., Palo Alto. Se remite también a los pocos Advances in Botanical Research que aparecen periódicamente (Academic Press, San Diego) y Critical Reviews in Plant Sciences (CRC Press, Boca Ratón). La información sobre los m á s recientes progresos se encuentra cada vez con más frecuencia en revistas semanales y mensuales a través de Reviews o Minireviews. Éstas se o f r e c e n c o n c e n t r a d a s en s e r i e s e s p e c i a l e s , c o m o los Trends en Biochemical Sciences, en Biotechnology, en Cell Biology, en Genetics y en Plant Sciences (Elsevier Science. Londres), así c o m o en Current Opinión in Plant Biology (también en Elsevier Science). Minireviews de Biología y Medicina aparecen agrupadas mensualmente en Current Biology (Current Biology Ltd., Londres).

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1062

Bibliografía

Banco de d a t o s

Dirección de Internet

COntenido

Secuencias/genoma EMBL Nucleotide Sequence Database

http://www.ebi.ac.uk/embl.html

GenBank

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/

Clusters of Orthologous Groups (COG)

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/COG/

Comprehensive Microbial Resource

http://www.tigr.org/tigr-scripts/CMR2/ CMRHomePage.spI

todas las secuencias conocidas de nucleótidos y proteínas todas las secuencias conocidas de nucleótidos y proteínas distribución filogenética de proteínas de 21 genomas microbianos secuenciados por completo genomas microbianos secuenciados por completo

Vectordb

http://www.kazusa.or.jp/codon/ http://www.dna.affrc.go.jp/htdocs/ PLACE http://vectordb.atcg.com/

tablas para el uso de codones secuencias reguladoras de los promotores vegetales propiedades de los vectores de DNA

Proteínas incluidos enzimas ENZYME Klotho

http://www.expasy.ch/enzyme/ http://www.ibc.wustl.edu/klotho/

nomenclatura enzimática recopilación de datos sobre compuestos biológicos vías metabólicas y procesos de regulación

Ácidos nucleicos CUTG PLACE

Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG) LIGAND Membrane Protein Database

http://www.genome.ad.jp/kegg

MetaFam PROMISE

http://www.genome.ad.jp/dbget/ligand.html http://biophys.bio.tuat.ac.jp/ohshima database/ http://metafam.ahc.umn.edu/ http://bioinf.leeds.ac.uk/promise/

Protein Information Resource (PIR) REBASE TIGRFAMs

http://pir.georgetown.edu http://rebase.neb.com/rebase/rebase.html http://www.tigr.org/TIGRFAMs

TRANSFAC

http://u-ansfac.gbf.de/TRANSFAC/ index.html

Estructuras e imágenes Biolmage

http://www-embl.bioimage.org/

Database of Macromolecular Movements

http://bioinfo.mbb.yale.edu/MolMovDB/

Global Iniage Database MMDB

http://www.gwer.ch/qv/gid/gid.htm http://www.ncbi.nlm.nih.gov/ Structure

ModBase

http://pipe.rockefeller.edu/modbase

PDB

http://www.rcsb.org/pdb/

Otros bancos de datos, recopilación de direcciones http://www.infobiogen.fr/services/dbcat/ DBcat NCB1 Taxonomy Browser http://www.ncbi.nlm.nih.gov/ Taxonomy/taxonomyhome.html http://phylogeny.arizona.edu/tree/ Tree of Life phylogeny.html

ligandos enzimáticos, sustratos y reacciones secuencias y estructuras de proteínas de membrana informaciones sobre familias de proteínas dominios proteínicos para la absorción de grupos prostéticos y de iones metálicos amplios bancos de secuencias de proteínas enzimas de restricción y DNA metilasas información sobre familias de proteínas y sus características factores de transcripción y sus puntos de unión banco biológico de datos ilustrado con función de búsqueda de imágenes pluridimensionales movimientos en proteínas y otras macro moléculas (con películas) banco de datos biológico ilustrado recopilación de todas las estructuras tridimensionales de moléculas establecidas experimentalmente; en conexión con el banco de datos NCBI-Entrez banco de datos comparativo y comentado de modelos estructurales de proteínas banco de datos de estructuras moleculares por cristalografía con rayos X y espectroscopia de resonancia nuclear catálogo de banco de datos lista de todos los organismos de los cuales se conocen secuencias de proteínas y genes recopilación sobre filogenia y biodiversidad

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índice alfabético L a s c i f r a s q u e v a n s e g u i d a s de la letra " t " r e m i t e n a las t a b l a s , y las q u e v a n s e g u i d a s d e u n a " f \ a las f i g u r a s . A s i m i s m o , las c i f r a s e n n e g r i t a i n d i c a n e n q u é p á g i n a s s e trata el t e m a c o n m a y o r p r o f u n d i d a d .

A ABA 430 y sigs., véase también Acido abscísico metabolismo 430f presencia 430 transporte 430, 431 y estomas 483f, 484, 920, 923f ABA-P-D-glucopiranosiléster 430f Abedul véase Betula Abejorros 771,772f Abetos véase Abies bosque de regeneración 991f rojos véase Picea Abies 788f, 791, 1005. 1008. 1031f, 1038 polen cuaternario 882f refugios cuaternarios 879 Abonado 959 por los animales 954 Abonos 245 artificiales, fabricación 500 Abrina 3 3 9 t , 5 1 3 Abscisina II 430 Abscisión 411 y etileno 4 3 4 , 4 3 5 Absidia 614 Absorción lumínica 306f Acabá véase Musa textilis Acacia 830ff. 1020, 1022 raddiana I023f y hormigas 954 Acanthaceae 850 Acanthol imon 1034 Acarospora 650 nodulosa 933 Acarosporetum sinopicae 246 ACC 432,433f descomposición 432 Acchatocarpaceae 821 ACC-oxidasa 4 3 2 , 4 3 4 ACC-sintetasa 4 3 2 , 4 3 3 , 4 3 4 Acebo véase llex aquifolium Aceite(s) 33, 330, 659, 660 de mostaza véase Isotiocianato de yoyoba 823 esenciales 139, 141,799 y herbívoros 929 Aceleración centrífuga y gravedad 470,471 Acer 798, 844, 845f, 1028, 103 lf monspessulanum 1005 plata noides 1004 saccharum 264 Acetabularia 211, 681 f

Acetales, formación 31 f jV-Acetil-p-D-glucosamina 30f Acetil-CoA, estructura 318f Acetil-CoA-carboxilasa 329f Acetilcolina 334 Acetobacter 317, 587, 591 Acetogeninas 342, 343 Acetosiringona 5 lOf, 511 Achicoria véase Cichorium intybus AchUlea análisis de híbridos 561 f Ianulosa, razas ecológicas 547f-549 millefolium 859f, 861 millefolium, variación modificada 523f Achlya 607f, 608f Aciano véase Centaurea cyanus Acículas 196, 197 estructura 193f Ácido(s) abscísico 297f, 398, véase también ABA abscísico, acciones 4 3 1 , 4 3 2 abscísico, antagonismo con otras fitohormonas 431 abscísico y giberelina en la germinación 429 abscísico y tejido de separación 417 /V-acetil-p-D-muramínico (MNAc) 30f alantoico 500 algínico 668 /?-aminobenzoico y sulfonamida 238f 1 -aminociclopropán-1 carbónico véase ACC 2-aminoindan-2-fosfórico véase AIP 5-aminolevulínico 339 aminooxidoacético 432 asparagínico, estructura 25f asparagínico y vueltas (3 27 cianhídrico 348 cianidomórfico 432 cinámico 3 4 1 f , 3 5 4 f , 517 cinámico, familia 341 cinámico, síntesis 340f cítrico, inhibición competitiva 238f 2-cloroetilfosfónico véase Etefon clorogénico 513, 514f 4-cloroinoI-3-acético 412f p-cumárico 354f desoxirribonucleico véase DNA diaminopimelínico 604

2.4-diciorofenoxiacético 412f dihidrofaseínico 430f elágico 825 ent-caureno 426f esteárico 33 fenilacético 412f fenílico412 fenolcarbónicos 341 ferulicos 247, 354f,811 fólico 238 P-D-galacturónico 30f giberélico, acción 428f giberélico, estructura 425f glutamínico, estructura 25f glutamínico y hélice alfa 27 grasos, P-oxidación 3 3 l f grasos insaturados 33 grasos saturados 33 grasos, síntesis 29f, 327,328f grasos y parásitos 515, 516ft homogentísico, síntesis 340f húmicos 247 indol-3-acético 334, 363, véase también IAA indol-3-acético, gradiente 405f, 406 indol-3-carbónico 412, 414f indol butírico 412 jasmónico 437, 438 jasmónico, biosíntesis 438f jasmónico, regulación 438f jasmónicos y defensa de la tomatera 513, 515ff láctico, calor de combustión 224t linoleico 33 linoleico, estructura 34f linolénico 33 a-linolénico, estructura 34f a-linolénico y oxilipinas 437,438f lipoteicónico 112f lisérgico 347f, 348 lisérgico, estructura 347f lurlénico 460f P-manurónico 668 2-mercaptoetanosulfónico 598 monofluoracético 238 mugínico, estructura 2 5 l f 1-naftilacético véase NAA nicotínico 604 nucleicos 18 y sigs. nucleicos, extremo 3*21 nucleicos, extremo 5'21 nucleicos, sillares 18, 19 nucleicos y complejos proteínicos 29 oleico 33 oleico, estructura 34f

oxálico, calor de combustón 224t 12-oxo-fitodieno véase OPDA palmítico 33 palmítico, calor de combustón 224t ribonucleico véase RNA ritmo diario 303, 304 salicílico 326, 664 salicflico, síntesis 340f salicílico y patógenos 512 sinapínico 354f teicónico 112f tetrahidrofólico véase THF valeriánico 858 variegático 6 4 l f Acidothermus 598 Acil-transferasas 329 Acinetos 595 Aclimatación 892 de la respiración y temperatura 937f, 938 Acodos 156,971 Acónito véase Aconitum Aconitum 817, 818f Acoplamiento eléctrico de flujo 230 electroquímico de flujo 230 energético 229f, 230f-232 mecanoquímico de proteínas motoras 232f regenerativo negativo 238f regenerativo positivo 238 Acoraceae 797, 803 Acórales 803, 804f Ácoro véase Acorus Acorus 797, 803, 804f Acrasiales 600 Acrasina 600 Acrasiobionta 600. 60 It, 603, 867 Acrasiomycetes 600 Acrasiomycota 600 Acra sis 600 Acrisoles 905t Acrofilo 189 desarrollo 194f Acrosiphonales 679 Acrotonía 166 Actaea 817 Actina 47, 48 de microfilamentos (F) 43, 4 8 , 4 9 f , 50f globular (G) 48 Actiniaceae 846 Actinidia 846, 1029f chinensis 846 Actinomicetes y citoquininas 421

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índice alfabético

Actinomicina D y transcripción 386 Actinomicosis 593 Actinomyces 587 Aciinomycetaceae 591 Actinomycetales 590 Actinostela 176f, 722 Activación génica diferencial 144 por feedback 238 Activador alostérico 238 Actividad descendente, variabilidad 938 Actualismo 568 Actynomices 593 Acuaporinas 76, 254f Acúleos o aguijones 129, 172ft Adansonia 842, 1020 Adaptación 548. 549, 891. 892 al nicho ecológico 209 modificadora. irreversibilidad 892 moduladora, reversibilidad 892 y selección natural 548, 549 Adcrustación 96 Adelfa véase Nerium oleander Adelfoparasitismo 490 Adelfotaxones, comparación 577f Adenina 18 forma amino 525, 526f forma imino 525, 526f Adenosín-5 '-monofosfato véase A M P Adenosina 18f t 19 difosfato de 18f, véase también A D P monofosfato de 18f, véase también A M P trifosfato de véase ATP Adenosinfosfosulfato véase APS Adonis 769, 818f Adormidera véase Papaver Adosa moschatellina 857 Adoxaccae 856, 857, 858f ADPG 293 ADP-glucosa-pirofosforilasa 293,294 Adsorción de intercambio 248 Aegilops squarrosa 556f Aerénquima 123f formación 397 y etileno 434 Aerología véase Corología 906 Aerotropismo 475 Aesculus 844, 1028 hippocastanum, retracción 981 Aextoxicaceae 820 Afiloforales 638 Afloración de agua fría 946 AFLP. método de análisis 538 Afroalpino, piso 1016 Afro-americanos, grupos con fósiles 875 Agalla(s) 400. 4 9 I f , 954 histoides 49 lf lanosa 4 9 l f organoides 491

ovoide 491 f pilosa 49 lf Agamospecie véase Pequeñas especies Agamospermia 543, 544, 971 esporofítica 544 facultativa 544 fundamento genético 544. 545 obligada 544 y variación genética 545 Agapanthaceae 807 Agar 651, 676 Agaricales 635f, 638, 6 4 0 , 6 4 l f Agaricanae 639, 640 Agaricus 636, 640, 641 Agarosa propiedades y funciones 33t Agavaceae 807, 810 Agave 810, 980 americana 969 Ageotropismo 470 Aglaonema 806f Aglaophyton véase Rhynia Aglaozonia 670 Aglicona 345 Aglomeraciones casuales 27 Agracejo véase Berberís Agregados 575 Agricultura 955, 958, 959 e híbridos 562 y plantas transgénicas 371, 374 y poliploidía 566 y W U E 924 Agrobacterium 591 tumefaciens como vector 510 tumefaciens e IA A 413 tumefaciens, interacción con el hospedante 508, 509, 51 Of, 511 tumefaciens y mutagénesis 369 tumefaciens y plantas transgénicas 371 Agropyron 1042 desertorum 980 desertorum, com petenc i a por el fósforo 932f junceum véase Elymus farctus spicatum, competencia por el fósforo 932f Agróstide véase Agrostis Agrostis 814 capillariSy especiación 557 stolonifera y salinidad 935f tenuis 1007 Agua(s) 15, 897f absorción vegetal 257, 258 autopurificación biológica 490 calidad y algas 697 carencia, reacciones 920-922 circulación en una plántula 259f con temperatura variable, nutrientes 925 conducción 264-267 consumo y desarrollo 924

contenida en la planta 239, 240t corrección de los cursos 957, 958f corriente en masa 254 de crecimiento 252, 259 de transpiración 252, 259 del suelo 923, 924 dipolos 16 dulces, algas 696, 697 dulces eutróficas 696, 697 dulces mesosaprobias 697 dulces oligotróficas 697 dulces. pH 696 dulces polisaprobias 697 dulces, temperatura 696, 697 economía 252-267, 918-924 economía celular 254-257 economía y ABA 431 economía y aumento del dióxido de carbono 951, 952f eficiencia del uso 263, véase también W U W en circulación 1003f en el suelo, influencia de las plantas 931 f estancadas medioeuropeas

1006 estructura y propiedades 16-19 eutróficas 925 fotolisis 278. 288 mecanismos de transporte 253, 254 mesotróficas 925 molécula 17f oligotróficas 925 pérdidas a través de la planta 259-264 secreción activa en el aparato de Golgi 81 f tensión superficial 256 teoría de la cohesión de la conducción 267 termales 697 transporte en hojas hipoestomáticas 260f transporte en plantas superiores 253 y fotosíntesis 307 y nutrientes 925 y respiración 326 y terrenos de aluvión 925 Aguacate véase Persea Aguat j r m a véase Helianthus tuberosus AHP proteína 425 AI 539, 540, 770 esporofítica heteromorfa 540 esporofítica homomorfa véase AIE gametafítica homomorfa véase AIG AIE 540f-542 AIG 540f-542 Ailanthus 844 A1P 341 f Aislamiento antes de la fecundación véase Aislamiento perizigótico

antes de la polinización 555 espacial 555 perizigótico 555 por ecología de las llores 556 post-zigótico 556 reproductivo 555, 556 reproductivo e hibridación 563 reproductivo e introgresión 563 temporal 556 Aizoáceas 798 Ajedrea véase Satureja hortensis Ajenjo véase Artemisia absinthium Ajo véase Allium Ajonjolí véase Sesamum indicum Ajuga 852 Ajuste inducido 28 Akaniaceae 841 Alamo véase también Populus edad 423 lombardo 5 Alanina, estructura 25f y hélice alfa 27 Alantoína 500 Alaria 695f Alarmonas 515, 516 y plantas vecinas 516 Alazor véase Carthamus tinctorius Albahaca véase Ocimum basilicum Albaricoquero véase Prunits Albatrellus 639 Albiense 870f. 874f Albugo 606, 608f Albura 184 conductora 184 reservante 184 Alcachofa véase Cvnara scolymus Alcaligenes 314 Alcaloide(s) 85, 334f, 339t y sigs., 347f, 348. 799, 954 pirrolizidínicos ecología 351 f tropánico 754f y herbívoros 929 Alcanfor 3441,345,517 estructura 346f Alcanforero véase Cinnamomum Alcaparro véase Capparis Alcaravea véase Anethum graveolens y Carum carvi Alchemilla 833 Alcohol(es) glucocumarílico 354f sacarinos 311,312f Alcornoque véase Quercus Aldehido abscísico 430f Aldolasa 300t Aldosa 30 estructura 30f Aldoxima 348, 349f Alee toña 650 Alelia múltiple 526 Alelofisiología 10, 220,456, 489 y sigs. *

*

Índice a l f a b é t i c o

especificidad 489 Aleloparasitismo 489 Alelopatía 489, 516, 517f, 953 Alelos 67, 526 dominantes 526 mezcla 67 recesivos 526 Alerces véase Larix Alergias micógenas 644, 645 Aleurona, gránulos 86f, 87 Alfalfa véase Medicago sativa Alfisoles 904t Alga(s) 210, 600 adaptación cromática 273 aéreas 697, véase también Trebouxiophyceae azules véase Cyanobacteriota bentónicas 696 caracteres químicos 662t carotenos 662t clorofilas 662t con plastidio 866, 867 con plastidios, complejos sin clorofila b 656 y sigs. del suelo 697 distribución 696, 697 doradas véase Chrysophyceae dulceacuícolas 696, 697 e invertebrados, simbiosis 493, 494 en el perfil costero 695f eucarióticas 696 eucarióticas, nivel ameboide o rizopoidal 652 eucarióticas, nivel capsal o tetrasporal 652 eucarióticas, nivel cocal 652 eucarióticas, nivel monadal 652 eucarióticas, nivel sifonal 652 eucarióticas, nivel sifonocladal 652 eucarióticas, tipos de organización 652 formadoras de rocas 697 fotoautótrofas 696 heterótrofas 696 marinas 696 mixótrofas 696 modo de vida 696, 697 necesidades minerales 24 lt origen 866 origen y desarrollo 748f pardas véase Phaeophyceae planctónicas 696 procarióticas 696 quimotaxis 460t ritmos circadianos 446t rojas, parasitismo 490 rojas véase Rhodophyta simbiontes 597, 647, 659, 679, 6 9 7 , 7 1 5 , 745 sustancias de reserva 662t talo afieltrado 652 talo con simetría axial 681 talo heterótrico 681, 682f talos parenquimáticos 652 talos plectenquimáticos 652 talos pluricelulares 212-214

tipo de plastidios 662t unicelulares flageladas. fototaxis 462, 463 uso 676 verdes véase Chlorophyta y Streptophylina xantofilas 662t y ascidias coloniales 494 y calidad del agua 697 Algarrobo véase Ceratonia siliqua Algilita 676 Alginatos 668, 676 Algodón 844 Algodonero véase Gossypium Alhelíes véase Erysimum Aliáceas, bulbos 156 Alicina 334, 335f Alimentación humana 955 Alimentos, producción 955, 956t Alina 334, 335f Alisios 1014 Alisma 798, 804, 805f Alismataceae 804, 805f Alismatales 804, 805f, 806f Aliso véase Carpinus Alliaceae 807, 809 Alliaria 8 4 l f Allium 804f. 809 Allomyces 609 Almáciga véase Pistacia Almendro véase Prunus Almez véase Celtis Almidón 16,105 de asimilación o transitorio 292 de cianobacterios 595 de Hondeas 651, 656, 662t descomposición 354f en algas 662t en Chlorobionta 676 estatolítico 472 fosforilasa 352 gránulos 45, 103 síntesis 353f y giberelinas 428, 429f Almohadilla espinosa 1034 Alnns 770, 837f. 1027f, 1028, 1030 alnobetula véase A!ñus viridis glutinosa, refugios cuaternarios 879 polen cuaternario 882f viridis 1008 Aloe 809, 1022 Aloenzimas 538 Aloficocianina 273 Alogamia 770 estimulación 542 y heterozigotia 366 AIopeeu rus 814 Alopoliploidía 3 7 0 , 5 3 1 , 5 3 2 , 562, 564-568 segmentaria 532 Alorrizia 201 f Aloxantina 662t Alpes 1032 de Nueva Zelanda 1032 formación 875

vegetación 1007, 1008 y sigs. Álpico, territorio 977f Alpina templada, vegetación 1032, I033f vegetación 1001 Alpino, piso 975, 1008. 1016 Alseuosmiaceae 858 Alstroemeriaceae 806 Alta montaña tropical y subtropical 1016, 1017f Altabaca véase Inula Alternancia de fases nucleares 599 de generaciones 599, 600 de generaciones anisomorfa 599 de generaciones bimembre 599 de generaciones isomorfa 599 de generaciones trimembre

600 Althaea 844 Altingiaceae 824 Altitud y biomas terrestres 101 f Altramuces véase Lupinus Altura sobre el nivel del mar 899, 1003f Aluminio en cenizas vegetales 240 Alzateaceae 840 Amonita 48, 49f, 640, 642 a-Amanitina y transcripción 386 Amapola véase Papaver Amaranthaceae 821, 8221* Amaranthus 821, 822f retroflexus 302t Amaryllidaceae 807, 809, 810f Amatoxina 640 Amazonia 1012 Ambientales, factores y variación genética 548 Ambiente cambiante, distribución de frecuencias 893 influencias específicas y plasticidad fenotípica 524 resolución temporal 892 variable, no linealidad 892, 893f y actividad enzimática 235, 236 y desarrollo vegetal 438 y distribución de la biomasa 940 y evolución 521 y gravitropismo 470 y modelos de poblaciones 964 y relación fotosíntesis/respiración 934 Amborella 796 Amborellaceae 799 Amborellales 799f Amentotaxus 792 Amida de IAAcon aspartato 412,4I3f con glutamato 412 Amigdalina 339t Amilasa 16, 2 9 3 , 3 5 2

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a-Amilasa y giberelinas 428, 429f Amilopectina 105, 352, 353f estructura 32f propiedades y funciones 33t Amiloplastos 105 Amilosa 105,352, 353f estructura 32f propiedades y funciones 33t Amilo-sintasa 75t, 300t Aminas biógenas 334, 335f Amino, forma 525, 526f Aminoácidos 24, 25f actividad óptica 24 aromáticos 332-334 aromáticos y hebras p 27 átomos C ti 24 de defensa 334 familias 332 familias de secuencias 26 L24 no proteinógenos 334, 335f no proteinógenos tóxicos 339t origen del esqueleto carbonado 332f R 24 S 24 secuencia 25 secuencias homologas 26 síntesis 332-335 y señales topogénicas 393 y tripletes 388f Aminoacil-RNAt-sintetasas 72, 389f, 390f Aminoetoxivinil 432 Aminopeptidasas 356 Amiprofosmetil 50 Ammi majus 857f Ammophila 1042 arenaria 1007 Amoebidium 615 Amoníaco 494,499 y sigs., 926 Amonio, asimilación 307 Amor del hortelano véase Galium Amorphotheca 643 Amortiguación ácida del suelo 901 A M P 335, 336f A M P y quimotaxis 4 6 l f , 462 Amplificación de señal 458 Amygdaloideae 832, 833 Anabaena 596, 597, 697, 783 azollaef simbiosis 495 Anabaenopsis 596 Anabiosis 209 Anabolismo 2, 222 Anacardiaceae 844. 1018 Anacardium 844 Anacardo véase Anacardium Anafase 62f, 67f, 69, 70 y huso mitótico 64f Anagénesis 569 Análisis bostrap 578 correlativos de modelos vegetales 1001, 1002 de agregados NJ 575 de agregados UPGMA 575 de correspondencias 1002 de gradiente 1002

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Indice a l f a b é t i c o

del componente principal (PCA) 575, 1002 indirecto de gradientes 1002 Analogía 145-148 Anaptychia 650 Anatomía 144-151, 573 Anchusa officinalis 855f Ancilystes 616f Ancimidol 426f Ancistrocladaceae 820 Ancxionema 691 Andes 1032 formación 875 Andino, piso 1016 Andosoles 9051 Andreaeidae 709f, 710 Androceo 757 Androdioecia 539, 540t Androginóforo 768 Andrómeda polifolia 846f, 1006 Andromonoecia 540t Andropogon 1034 Androsace 846, 1008 Andrósporos 687 Anea véase Typha Anemarrhenaceae 897 Anemia 742f Anemocoria 782 Anemofilia 545, 546, 770 secundaria 771 f Anemogamia 756 Anemone 818f nemorosa 817, 1004, 1029f Anethum graveolens 856 Aneuploidía 530 Aneurophyton 737 Anfipolaridad 35 An gal lis arvensis 846 Angélica archangelica litoralis y salinidad 935f Angiospermas 783, 795 y sigs. aislamiento reproductivo 796 alternancia de generaciones 749f aparición 875 ápice caulinar 119, 120 ápice radical 120. 121 f árbol genealógico 796, 797f cantidad de especies 983 crecimiento basiplástico 191 datación 796 desarrollo del gametófito 766f desarrollo embrionario 777f, 778 desarrollo filogenético y leño 181 distancia de dispersión 796 estambres 757f etiolación 441, 442 evolución 796-799 evolución de sustancias vegetales secundarias 755f fases nucleares 749f fecundación 768f filogenia 796-799 formas de crecimiento 796 fósiles 796 gametófito masculino 762f incompatibilidad de polinización 540f, 541

leño 181-183 meristema caulinar apical 119, 120f metabolitos secundarios 796 número de especies 796 origen 868 origen de la flor 864f, 865 origen y desarrollo 748f parásitas 490, 491 perianto 754-756 plastidios 753f polen monosulcado 798f polen tricolpado 798f polinización 768f polinización y riqueza de especies 796 primordios seminales 765f saco embrionario, tipos 767f sistemática y DNA 795 sucesión de polen y hojas 874f sustancias secundarias 753, 754f tipos celulares 365 tubo polínico 775 tubos cribosos 136 y gnetópsidos 864 y polaridad 402 yemas laterales 163 Ángstrom 16f Ángulo foliar y LAI 911 Anhidrita y vegetación 933 Anillos anuales 180, 181f,183 Animales, delimitación 583 especies introducidas 954. 955 fitófagos véase Herbívoros interacciones con plantas 953-955 parásitos 503t pérdida de semillas 954 propiedades 8, 9 Anión hidratado I7f Anís estrellado véase lllicium Anís véase Pimpinella anisum Anisofilia 194f, 195, 456 Anisogametangiogamia 614, 615f Anisogamia 599 Anisophylleaceae 835 Anisotropía de hinchamiento 485, 486 Ankistrodesmus 687 Ankylonoton 661 f, 662 Annona 801 Annonaceae 801 Annularia 733f Anogramma 743 Anómeros 31 Anomochloa 814 Anón véase Annona Anortoploides 531 Antártico, reino 975, 979f, 986 Antela 165. I67f Antena(s) captadoras de luz, estructura 275-277 de los bacterios purpúreos. estructura 275, 276f núcleo de plantas verdes 276 principal de plantas verdes véase LHCI1

Antepasados comunes 553 Anteras 757f tecas 757 tejido conectivo 757 Anteridióforos 702, 703f Anteridios 699 Anterocianidina, síntesis 342f Anthariaceae 812 Anthemideae 860, 861 Anthericum 809 Anthoceros 714f, 715, 716 punctatus, simbiosis 495 Anthoceros-Nosíocy simbiosis 496f Anthocerotales 7l4f, 715 Anthocerotopsida 714, 715 filogenia 715 Anthostema 827, 828f Anthoxanthum 814 Anthriscus 958 Anthurus 638, 642f Antibióticos 643 y transcripción 386 Anticodón 389f Antifecio 707 Anti portador 230f Antirrhinum majus 406, 852f majus, cruzamiento bifactorial 535f majus, mutante cycloidea 408 majus, mutantes 527f Antisimetría 151 Antofilo 147 y estambres 147, 148f Antófitos 795 y sigs., véase también angiospermas concaulescencia 168f recaulescencia 168f Antrax véase Carbunco Antropocoria 782 Antroposfera y suelos precintados 955 Antrosoles 905t Anuales de invierno y vernalización 441 Aparato de Golgi 44, 80, 81 de Golgi, funciones 80, 81 de Golgi, secreciones conformadas 81 estomático I27f ovular 767 Aphanizomenon 596, 597. 697 Aphanocapsa 595, 596f Aphanochaete 693f Aphanothece 595 Aphloiaceae 825 Aphyllanthaceae 807 Aphyllophoranae 639 Apiaceae 855, 856, 857f Apiales 855, 856, 857f Ápice caulinar 116, 117f, 118f, 119f, 120 radical 117, 120, 121 f Apio véase Apium graveolens Apium graveolens 856 Apocynaceae 847, 848f Apoenzima 235 Apogamia 544 Apomixis 543. 562, 619, 971 Apomorfia 576, 577

Aponogetonaceae 804 Apoplastos 139f, 248f, 249 acidificación y auxina 419 espacio libre aparente (AFS) 248f transporte de agua 254 y absorción de agua 257 Apoproteínas 370 Apoptosis 101, 397 Aposporia 544 Apostasioideae 808 Apotecios 619, 623 largamente pedicelados 622 Apresorios 648f APS 31 Of, 311 Aptiense 870f, 874f Aptitud para sobrevivir 521,548 Aquenio 780 Aquifoliaceae 855, 856f Aquifoliales 855, 856f Aquilegia 818f Arabidopsis thaliana 6, 8 4 l f , 842, 969 thaliana, ciclo vital 367 thaliana, como planta modelo 367-369 thaliana, cultivo 367 thaliana, densidad genética 368 thaliana, descubrimientos sobre la información de la posición 404, 405 thaliana, determinación celular 404f thaliana, expansión geográfica 367f thaliana, fotorreceptores 467 thaliana, genes de identidad de órganos florales 407, 408f thaliana, genoma 366f, 367, 368f thaliana, mutagénesis 368f, 369f thaliana, mutante ctrl 436f thaliana, mutante embryonic Jlower (emj) 407 thaliana, mutante etrl 436f thaliana, mutante gnoma 406 thaliana, mutantes de la biosíntesis del brasinólido (dwfl. cbbl. cbbi) 437f thaliana, mutantes insensibles al brasinólido (dwf2, ccbl) 437 thaliana, mutantes insensibles al etileno 434 thaliana, receptores de etileno 435 thaliana, tamaño del genoma 370t thaliana, transcripción 387 Arábigo, desierto 1022 Arabinogalactanos 32, 88f, 89 Araceae 804, 805, 806f. 1012 A raehaeocal am i taceae 733f Arachis 831 Araliaceae 855, 856, 857f Aralidiaceae 855

índice alfabético

Aralo-cáspico, territorio 977f Arándano véase Vaccinium myrtillum rojo véase Vaccinium vitisidaea Araucaria araucana 874, 1026, 103lf Araucariaceae 791 Árbol(es) 166-I68f achaparrados 1014 aciculifolios sección, de conducción de agua 265t altos, presión hidráulica mínima 265 altura 1012 columnares rosulados 1016 de los dioses véase Ailanthus del amor véase Cercis del pan véase Artocarpus del té véase Camellia sinensis derrumbamiento por el viento 918f edad 180, 181 f, 423 estacionalmente verdes, análisis de crecimiento funcional 94 lt filogenético de hongos y plantas 584f genealógico 518f, 519 leño 181-183 límite superior 1030 masa de semillas 9711 monopódico 168f planifolios sección de conducción de agua 265t raíces 201 ruderales cantidad de semillas 971 simpódico I68f transpiración 263t y micorrizas 501, 502 Arbúsculo de hifas fúngicas 501 f Arbustos 166, 167 crecimiento I66f desertícolas 1022 leño 181 -283 masa de semillas 9711 porte 166 ramificación 166f vástagos 166 Arbutus andrachne 915f unedo 1025f Archaea véase Arqueos Arce azucarado véase Acer saccharum jarabe de 264 véase Acer Archaeocalamites 733f, 873 Archaeofructus 803 Archaeopteridales 737, 862 Archaeopteris 737, 861, 862f, 863 Archidium 712, 713f Arcilla 9 0 l t Arctium 860 lappa 859f Arctostaphylos 1025f uva-ursi 846f

Arctoteae 860 Ardisia 591 Área(s), causas de los límites de ocupación 981, 983 continuas 973f de distribución 972-986 de distribución, formación de tipos 973f de distribución, mapas 972 de distribución, tipos 972, 973f-976 densidad de ocupación 974. 981 disyuntas 973f espectro de los tipos 975,976 extensión 973 foliar específica (SLA) 940, 94 l t fragmentación natural 973, 974 paleoendémica relicta 973f relación geográfica 974, 975 retracción 981 solapadas 981 Arecaceae 798, 81 lf, 812, 1012 Arecales 81 lf, 812 Arena 9011, 1042 como carga mecánica 918f Aréolas foliares 191 Arginina e histonas 55 estructura 25f Argophyllaceae 858 A rgyroxiphium 1016 Aridisoles 904t Arilo 776f Arista 814 Aristida 1037f punge ns 1022 Aristolochia 800 Aristolochiaceae 800 Aristoloquia véase Aristolochia Arizona, desierto 1022 Armería 823, 1042 marítima 1006 marítima y salinidad 935f Armillaria 640. 643 Armoracia 842 Armuelle véase Atriplex Arnaudovia 645f Arnica montana 859f Aro véase Arum Aropina 85 Arquegonióforo 702, 703f Arquegonios 699 cantidad 767 Arqueobacterios metágenos 323 Arqueopteridales 862 Arqueos 1,4, 5, 583, 585t, 597, 598, 866 halófilos 598 metanógenos 114, 598 origen 871 Arqueozoos 114 Arquesporio 707, 757 Arquitectura del sistema 896 Arraclán véase Frangida Arrayán véase Myrtus Arrecifes coralinos 655 coralinos, algas 696 Arrhenatherum 814, 958

elatius 1007 Arroyuela véase Lythrum Arroz véase Oryza Artemisia 861,980, 1007, 1034 absinthium 861 borealis 860f californita, mecanismo defensivo 517 dracunculus 861 sieberi 1034 térra alba 1034f, 1035f tridentata 1034, 1035f tridentata, competencia por el fósforo 932f Arthonia 650 Arthoniales 650 Arthrobotrys 645f, 646 Arthropitys 731 f Arthrotaxis 1030, 1031 f Ártica, vegetación 1040, 1041 f zona 975, 979f Artocarpus 833, 834, 876 Artrópodos parásitos 491 Artrósporas 616 Arum 798, 772f maculatum, termogénesis 322 mecanismo de polinización 773 Arundinoideae 814 y Asaro véase Asarum Asarum 800 Ascensor hidráulico 930, 9 3 l f Ascidios 192, 199f, 200 Asclepiadaceae 847. 848f, 849 Asclepias 849 syriaca 848f Ascogonios 605, 618, 619 Ascolichenes 649 Ascomycetes 615-627 filogenia 6 2 6 , 6 2 7 pared celular 615 reproducción sexual 615 septos 215 * i v': tabique con poro simple 615 Ascomycetidae 618-627 reproducción 619 Ascophyllum 673f, 695f Ascorbato peroxidasa 284f Ascorbato-glutatión sistema 284f Asco(s) 617f eutunicados 621 formación 619 inopercular 622f, 623 operculados 621, 622f prototunicados 620 unitunicados 621 Ascosphaera 616 Ascosphaerales 616 Ascósporas 619 Asemblina 55 Asia oriental 1028 sudeste 1012 Asimilación 897f Asimilados, transporte 311-313 Asociación 995 Asparagaceae 807, 809 Asparagales 807-810 inferiores 807, 808f, 809f superiores 8 0 7 , 8 0 9 , 8 1 0 f f

1085

Asparagina 500 estructura 25f y vueltas (5 27 Asparagus 798, 809 Aspergillus 620, 621 f, 645,646 Asperococcus 669f Aspérula olorosa véase Galium odoratum Asphodelaceae 807, 809 Aspidiales 740f, 741 ff, 743 Aspidosperma 1020 Asplenium 718f, 740f Asteliaceae 807 Aster 861, 1008 tripolium 934 tripolium y salinidad 935f Asteraceae 858, 859f, 860f, 861, 1016, 1032 Asterales 858, 859f, 860f Astereae 860, 861 Astéridas 798, 845-861 Asterionella 666f, 667, 697 Asteroideae 860 Asteropeiaceae 820 Asteroxylales 722 Asteroxylon 722f Astragalus 831 f, 1007, 1034 Astrantia 856 Atacama, desierto 1022 Atactostelas I76f, 177, 179 Athericaceae 807, 809 Atherospermataceae 801 Atlántica, provincia 977f, 1004 Atlántico, período 882, 883 Atlas, cordillera 1034 Atmósfera, abundancia relativa de átomos 240f introducción de sustancias nocivas 955 potencial hídrico 2 6 l f primitiva 4, 950f sin oxígeno 871 ATP 18f, 45, 288, 300 producción quimiosmótica 230 síntesis mitocondrial 3 2 l f síntesis y fuerza motriz de protones 280 y magnesio 242 y respiración celular 100 ATPasa(s) 231 f motoras 51 protónica vegetal 26 ATP-sintasa 75t, 278f, 285. 290. 3 2 l f estructura 285f mitocondrial 100 plastidial 103 Atrapamoscas véase Drosera Atrichum 712 Atriplex 821, 1022, 1036, 1037f prostrata 1006 prostrata y salinidad 935f Atropa bella-donna 798, 853f, 854 Atropina 854 Aucuba japónica 847 Aucubaceae 847 Aucubina 339t Aulagas véase Genis ta Aulosira 596

1086

Indice a l f a b é t i c o

Auricularia 629f, 636f, 637 Auriculariales 637 Austral, reino 975, 979f, 986 Australia central, desierto 1022 norte 1020 sur 1012, 1024 Austrobaileyaceae 800 Austrocedrus 1030 Austrosubtropical, zona 979f Autoaclareo 967 de monocultivos 966f, 967f Autocoria 782 Autoecia 632 Autofecundación 551. véase también Autogamia ventajas 543 y colonización 543 y homozigotización 537, 539f y plantas transgénicas 372 Autogamia 619. 770. véase también Autofecundación inhibición 542 y homozigotia 366 Autoincompatibilidad véase AI Autólisis 87 Autómata de Neumann 3 Autopoliploidía 370, 531, 532 Autosomas 537 Autotetrapoliploidía 532f Autotrofia 588 y obtención de carbono 223t Autótrofos 222, 490, véase también Productores primarios Autotropismo 480 Auxina(s) 363,410,411-419, 511, véase también IA A e inhibición correlativa del crecimiento del fruto 410 elementos de respuesta 419 enzima de síntesis 509f, 510 funciones 415-419 grupo carboxilo 412 mecanismos moleculares 419 metabolismo 4 1 2 , 4 1 3 presencia en la naturaleza 411,412f procesos de canalización 406 sintéticas 412f sintéticas, conjugados con azúcar 412 transporte asimétrico 470 transporte polar 405f, 406, 413 y agentes defoliantes 435 y cámbium 177 y cecidios 508 y citoquinina, antagonismo 421,422 y cosecha sincronizada 415 y dominancia apical 417 y flores femeninas 428 y fototropismo 469f, 470 y gradiente de fosforilación de la fototropina 469 y gravitropismo 474f, 475 y hernia de la col 508 y senescencia 423

y tumores 510 y yema apical 410 Auxotrofia 490 Auxozigoto 665, 668f Avellano véase Corylus Avena 814, 815f amarilla véase Trisetum Averrhoa 829 Avicennia 935f, 1042, 1043f Avicenniaceae 850 Axonema 53 AXR1, proteína 419. 420f Azafrán bastardo véase Carthamus tinctorius Azioaceae 822. 823 Azobacteraceae 591 Azolla 745f, 746, 748 Azore! la 1016, 1017 f Azoto bar ter 591 Azúcares de transporte 292 Azucenas véase Lilium Azufre 242 elecronegatividad 17t en cenizas vegetales 240t oxidación 314

Bacillariophyceae 664-668 caracteres químicos 662t distribución 665 filogenia 668 fototaxis 462 reproducción 665 valvas silíceas 664 Bacillus véase Bacilos megatherium 588 Bacilos 585, 590, 593 aerobios 591 anaerobios 591 apendiculados 592 esporóforos 590 facultativamente anaerobios 591 Bacterioclorofila 587 a, estructura 270f b, estructura 270f espectro de absorción 271 f Bacteriófagos véase Fagos Bacteriofitocromos 448 Bacteriorrodopsina 288 Bacterios 1, 585-597, 585t, 866 causantes de enfermedades 593 citoplasma 587 con aerotaxis positiva 461 f con vaina 592 contenido celular 587 corineformes 590, 591 del hidrógeno 314 distribución 592 epífitos, producción de IAA 413 espectro de acción de la muerte 269f esporas 593 fijación de nitrógeno 588 fisiología 588 fitopatógenos 505, 593, 594 flagelos 588 forma de vida 593, 594

formas 586f fotoautótrofos 587f gram-negativos 590, 591, 592 gram-negativos, pared celular 111, 112f gram-positivos 590, 591 gram-positivos, pared celular 111, 112f lácteos 590 membrana intracitoplasmática 108, I09f metabolismo 593 movimiento 588 multiplicación 1 lOf necesidades minerales 24It nitrificantes simbiosis con 829 obligadamente parásitos 592 origen 871 parásitos 503t pared celular 587 purpúreos, centros de reacción 287f purpúreos, fotobotaxis 462 quimofobotaxis positiva 461 f quimolitoautótrofos 592 quimotaxis 460t reacción lumínica 286f-288 reproducción 588, 589 reptantes 592 saprofitos 490 semejanzas con plastidios y mitocondrios 113, 114 separación de arqueos 4 simbióticos 593 simbióticos y citoquininas 421 sistemática 581, 590 tamaño del genoma 370t termofilia 593 transferencia de DNA 589f Bacteroidaceae 591 Bacteroides 498f, 499f Badhamia 6 0 l f , 6 0 2 f Baeicra 785f Baenia 785 Balance energético 908f, 909 hídrico 262. 267 Balanopaceae 826 Balanophoraceae 861 Balcanes, especies arctoterciarias 876 Balceolariáceas 852 Balsamina véase Impatiens 847 Balsaminaceae 846. 847 Bálsamo 141 Bambú 1031 f monte bajo 1028 Bambusoideae 814 Bananero o Banano véase Musa Banco de semillas 965f, 967. 992 Banco de semillas y fuego 914, 915f Banda(s) de Caspari 131f, 132 de Caspari y transporte de iones 249f profásica 61

Bangia 655, 695f. 696 Bangiales 655 Bangiophycidae 655 Banksia orna ta 931 f prionotes 1025f Baobab véase Adansonia B A P 420f Barba cabruna véase Tragopogon Barbeyaceae 831 Bardana véase Arctium Barlovento, vegetación 1001 Barnadesioideae 860 Barocoria 782 Barremiense 870f, 874f Barrón véase Ammophila arenaria Bartramia 113 Bartramiales 713 Base(s), apareamientos no típicos 390 foliar 189f pirimidínicas 18f purínicas 18f vegetativa 166 Basellaceae 821 Basidio 627 desarrollo 635f Basidiolichenes 650 Basidiomycetes 627-642 ciclo vital 627 esporas en germinación 629f incompatibilidad bipolar y tetrapolar 634 septos 215 tabique transversal 627f Basidiósporas 632 desarrollo 634 Basiodiophora 606 Basitonía 166, 167f Bataceae 841 Batata véase Ipomoea batatas Batrachospermum 655, 656f, 697 ciclo vital 653f Baya 779. 781 Bdellovibrio 586f Beaucairnia 1023f Beggatoaceae 592 Beggiatoa 414, 697 Begoniaceae 835 Behniaceae 807 Bejín(es) véase Bovista gigante véase Langermannia Bejucos 1012f, 1013f\ véase también Campsis y Marsdenia suculentos 1019f Beleño véase Hvoscvamus r r Belladona véase Atropa belladonna Bel lis 8 6 1 , 9 5 8 pe re n ni s 971 Benetíteas 874 origen y desarrollo 748f Bennettitales 794f, 795, 874 Bentos dulceacuícola 697 marino 696 N -Benzilaminopurina véase BAP

índice alfabético

Benzilisoquinolina 7541 Berberidaceae 817, 818f Berberidopsidaceae 820 Berberís 798, 818f, 819 vulgaris, nastia 478f Berenjena véase Solanum melongena Berro de Thale véase Arabidopsis tha lia na Bertholletia excelsa 847 Bestandsstruktur 894 Beta 821, 822f marítima 1042 raíz primaria 169, 170f Betacianina 348 Betacíanos 821 Betalaínas 348, 754f, 821 Betanidina 347f, 348 estructura 347f Betaxantinas 348, 821 BetulalW, 837f, 1028, 1030, 1038, 1039f nana 1040f número de semillas 971 oycoviensis, distribución 973 polen cuaternario 882f Betulaceae 835, 837f, 838f, 839 Beureria 855f Bicapa Iipídica 35f, véase también Membranas Iipídica, actividad de un canal 250f Iipídica, técnica 250f Bicarbonato, bomba de 304 Bidens 861 Biebersteiniaceae 844 Bienales y vernalización 441 Bifacial, superficie y crecimiento 153 Bignoniaceae 850, 852. 1018 Bilinoliasa 448 Bilomentos 781 Biocatalizador 232 Biocenosis, definición 894 estructura 894-896 estructura espacial 896 estructura funcional 895, 896 estructura jerárquica 894 estructura substancial 896 estructura taxonómica 894 parcial véase Sinusia Biodiversidad 10, 983-986 cuantificación 894 mapa mundial 984 y clima 984 y latitud 984 y productividad 985f Bioenergética 223 y sigs. Biología celular 10, 37 de poblaciones 906 funciones 6, 7 moderna, definición 8 ramas de la investigación l()t Bioma(s) definición 998 terrestres 1010-1043 Biomasa 896 balance de carbono 949 cantidad y cambios en el ecosistema 995 consumo 945

contenido medio de energía 946 crecimiento a largo plazo y aumento de dióxido de carbono 950, 951 f definición 944 extracción 955 global 944 limitaciones 890 pérdida 945 plantaciones especiales 952 producción véase Productividad relación C/N 950 terrestre, distribución 268t utilización por el hombre 955-959 Biomecánica 916 Biomembranas 43 Biónica 133 Bioquímica y plasticidad fenotípica 524 Bioquímicos, estudios 38 Biosfera 5 abundancia relativa de átomos 240f producción primaria neta 948f Biotecnología 11 y bacterios 594 Biotina 329f Biotopo, definición 894 factores ambientales 897 y sigs. factores ecológicos 897f y sigs. reacción de las plantas 907 y sigs. Bipartición bacteriana 588 Bisen te! la 841 f. 842 ploidía y distribución geográfica 564f Bixaceae 842 Bjornbergiella 656 Blachnum 743 Blackstonia 847 Blandfordiaceae 807 BlasialOA, 7 0 5 f . 7 1 6 Blasiopsida 704 Blastema 144 Blastocladiales 612f Blastocladiella 612f Blastomycetales 646 Blechnales 743 Blechnum spicant 1008 Bledo véase Amaranthus Blefaroplasto 54 Bnekkea 591 Boca de dragón véase Antirrhinum majus Boehmeria 133,835 Bohordo 156 Boj véase Buxus Bolbitis 748 Bolboschoenus marítimas y salinidad 935f Boletales 640. 641 f. 642f Boletopsis 639, 640 Boletus 641 Bolsa de pastor véase Capsella Bomba de bicarbonato 304

protónica 482. 484 protónica y transporte de iones 249 Bombacaceae 1018 Bombacoideae 842 Bonete véase Gyromitra o Euonymus Bonnemaisonia 655 Bonnetiaceae 861 Boraginaceae 854. 855f Borago 855 Bordetella 587f, 591, 593 Boreal, período 882 período, retroceso del pino albar 883f zona 975, 979f, 101 Of Boreosubtropical, zona 979f Boro 243 Borraja véase Borago Boryaceae 807 Bosque(s) Abies-Picea-Pinus 1030 boreales 1038, 1039f caducifolios templados 1028. I029f de coniferas 999f de coniferas medioeuropeos 1005 de coniferas, sucesión de horizontes 902f, 903 de ribera medioeuropeos 1005 del Carbonífero 729, 873f esclerófilo mediterráneo, explotación humana 957f húmedo, desarrollo estacional de especies 992f masa de raíces 945t mixto de robles y carpe 1005 mixto medioeuropeo, biomasa 947t montanos templados 1030, 1031 f nebuloso 1014f, 1015f pantanosos 1005, 1039f planifolios estivivirentes 999f, 1004 planifolios, LAI 911 planifolios medioeuropeos 1005, 1009f planifolios mixtos, sucesión de horizontes 903 primario 993 primitivo montano, regeneración cíclica 9 9 l f producción de biomasa 946f reconstrucción de la reserva de nitrógeno 927. 928f relictos 1014 roturación y liberación de nitrógeno 927f secos 1018 secundario 993. 994 templados, demanda de nitrógeno 927 tropicales. LAI 911 tropicales semiperennifolios 1018. 1019f tropicales y nitrógeno en humus 927

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uso humano 955-958 variación de la composición específica 957 Bóstrix o bóstrico 165f Boswellia 844 Botánica, definición 1 dimensiones 16f ecológica 887 objeto de estudio 583 puntos de vista 9-11 Bothrostrobus 728f Botrychium 737f, 738 Botrydiales 662 Botrydium 662. 663f, 675 Botrytis 623 Boudiera 620f Bougainvillea 821 Bourdotia 628f Bouteloua gracilis 1034 Bovista 640, 641 Bowen. relación de 909f Bowenia 783 Brachychiton 1020 Brachypodium pinnatum 1007 Brachystegia 1018 spiciformis 1019f Brachythecium 714 Brácteas 147f, 162, 194, 195 Bradyrhizobium 112 Braquiblastos 154f, 162f conversión en espinas 170, 171f Braquitipo 632 Brasenia 876 Brasinólidos 411, 437f biosíntesis 437f mutantes de la síntesis y la sensibilidad 437f Brassica (col, naba, nabo, nabina, colza, mostazas) 13f, 8 4 l f , 842 júncea y oro 246 oleracea condrioma 379 Brassicaceae 8 4 l f , 842 Brassicales 8 4 l f , 842 Brecina véase Calluna vulgaris Brefeldia 602 Brefeldina 83 Brezo véase Calluna y Erica Briófitos 210, véase también Bryophytay Bryophytina alternancia de generaciones 749f anteridios 699 arquegonios 699 cápsula esporífera 700 espermatozoides 699 esporogonio 7CK) fases nucleares 749f fecundación 699 foliosos 698 gametófito 699, 700 generación esporofítica diploide 699. 700 origen 867 taiosos 698 Bromeliaceae 816. 817 Bromo en cenizas vegetales 240 Bromo véase Bromus

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índice alfabético

Bromus erectos 954, 1007 erectus y miconizas 932f Brotes adventicios, formación 400f aéreos véase Escapos Bruguiera 826, 829f Bruniaceae 861 Bryales 71 lf, 713, 714 Bryidae 708f, 710f-714 anillo 710 cápsula 710 esporófitos tetraploides 711 gametófito 710 gametófitos diploides 711 hojitas 710 opérculo 710 perístoma 711,712f Bryonia 798, 835f dioica, tigmonastia 480,481 f Bryophyta véase también Briófitos almacenamiento de agua 715 distribución 716 filogenia 717 fósiles 717 modo de vida 715, 716 Bryophytina 600, 698-717, 867, véase también Briófitos alternancia de generaciones anisomorfa 698f fecundación 698f Bryopsida 210, 705-714, véase también Musgos anatomía 705 y sigs. anteridios 706f arquegonios 706f células parenquimálicas 708 ciclo vital 705 y sigs. cordones conductores 707, 708 cordones de los rastros foliares 708 duces o células guía 708 esporófito 706, 707f esporogonio 707f estereidas 708 haustorio 708 hidroides 707 leptoides 707 organización 215,216ff, 217 órganos sexuales 706f sistema de conducción de agua 708 Bryopsidales 680f Bryopsidophyceae 680f, 681 ecología 696 Bryopsis 680 Bryum 714, 716 Buddleja davidii 852 Buddlejaceae 850, 852 Búgula véase Ajuba Bulbilos 971, véase también Propágulos Bulbo I55f, 156, 161,400 Bumilleria 6 6 l f Buntsandstein 870f Bupleurum 856 Burmanniaceae 811 Bursera 1019f Burseraceae 1018, 844

Butomaceae 804, 805f Butomus 798, 804, 805f Butyrospermum 847 Buxaceae 817 Buxbaumia 706f, 714 Buxbaumiales 706f, 714 Buxus 817 Byblidaceae 850 Byrsonima 1020 •

c C-20-oxidasa 4 2 6 f , 4 2 7 CAAT, caja 380f, 383 Cabezuela véase Capítulo Cabombaceae 799 Cabrilla véase Cantharellus Cacahuete véase Arachis Cacao véase Theobroma Cactaceae 123, 170f, 798, 821, 822f, 1019f, 1022 granos de polen 760f Cactos véase Cactaceae C A D 353, 354 Cadang-cadang 6 Cadáver 210 Cadaverina 334, 335f Cadena respiratoria 100, 101, 319f, 500 respiratoria mitocondrial 321 f respiratoria, sistema redox 320ft Caesalpinoideae 829f, 830f Cafeto véase Coffea Cairomona 517 Cajú véase Anacardium Cakile 1042 marítima 1006 Calabaza véase Cucurbita vinatera véase Lagenaria Calamagrostis villosa 1008 Calamitaceae 733f origen y desarrollo 748f Calamites 731 f, 733, 873f Cálamo véase Acorus Calamocarpon 733 Calamophyton 737 Calamostachys 733 Calathospermum scoticum 863f Cálaza 765 Calcio 243 deficiencia 2 4 l f en cenizas vegetales 240t en el suelo 933 inmovilidad en la planta 252 y crecimiento vegetal 933 y gravitropismo 473 y miosina 51 y proteinquinasas 242 Calcisoles 905t Calcona, síntesis 342f Calderones véase Trollius Caléndula 861 Calenduleae 860, 861 Caliciales 6 2 1 , 6 4 9 Calicium 649 California 1024 Caliptra 203, 119, 120, 121f, 707f

y gravitropismo 472f Caliptrógeno 121 Cáliz 755 Callitrichaceae 852 Callitriche 770, 852 stagnalis 852f Callixylon 862 Callo foliar y plantas transgénicas 372, 373f tejido del 186 Calluna 770, 798, 1005, 1007 vulgaris 247, 846, 1005, 1006, 1007 Calobryales 704 Calocera 637f Calor 897f resistencia al 913, 914 Caloría, definición 223 Calosa 93f, 98 propiedades y funciones 33t Calothrix 596, 783 Caltha 817 Calvibacter 591 Calycanthaceae 801 Calyceraceae 858, 861 Calypogeia 704, 705f Calystegia sepium 854f Cámara de presión hidrostática 266ff polínica 766 Cambisoles 905t Cámbium(s) 117, 121, 154, 177-179 apical 117 bifacial, origen 861 concentración de I A A 4 1 5 . 4l6f crecimiento por ensanchamiento 177 dilatación 177 división 177f en pisos o escalonado 178 fascicular 122, 137, i38f, 178 felógeno 117, 121, 124, 130 fusiforme 178 iniciales 177f iniciales fusiformes 121 interfascicular 178f radical 117 suberógeno véase Cámbium felógeno vascular 259f Caméfitos 160, 161, 162f porcentajes 990t Camelia véase Camellia japónica Camellia japónica 847 sinensis 847f Campanéense 870f Campanilla de las nieves véase Galanthus Campanilla véase Campanula Campanilla 798, 858, 859f, 860 rotundifolis 859f Campanulaceae 858, 859f, 860 Campanuloideae 858 Campos cribosos 134f, 135f de punteaduras 92f, 93, 94 de punteaduras primarios 92f, 93

intercostales foliares 191 Campsis 852 Campynemataceae 806 CaMV 5 0 6 , 5 0 7 genoma 506f productos génicos 506f Canales de punteaduras 96 iónicos 230f iónicos, análisis patchclamp 250f Canalina 334 Canarias, islas, laurisilvas 876 Canavanina 334, 335f Candida 618f, 645 Canellaceae 800 Canelo véase Cinnamomum Canimil-alcoholdeshidrogenasa véase CAD Canna 816f Cannabaceae 831, 834f Cannabis 133, 834f Cannaceae 816f Cantharellus 638, 641 Cantotoxina 339t Cantransiosporófito 654, 656f Caña véase Phragmites de azúcar véase Saccharum Cáñamo véase Cannabis de Manila véase Musa textilis Cañuel véase Festuca Caoba 844 Caos determinista 8 Capa(s) cuticulares 98 separadora y ácido abscísico 435 separadora y etileno 435 tisulares, modelo 406, 407f Capacidad de carga 963 fotosintética máxima (A cap ) 937 hídrica 257 máxima de conducción de la difusión ( g „ J 922f mínima de conducción de la difusión ( g m J 922 Capense, reino 986 Caperuza 381, 384 formación 386f Caphalotaxaceae 829 Capilaridad 256 Capilicio 601, 602 Capitulariella 6 6 l f , 662, 675 Capítulo 164f, 165 Capnodium 625 Capoc 842 Capparaceae 841, 842 Cappañs 841 Caprifoliaceae 856, 857 Capsella 798, 841 f, 842 Capsicum annuum 854 Cápside vírica 6, 23, 24, 29f Cápsula dorsicida 780f esporífera 700 porífera 780f septicida 780f Capuchina véase Tropaeolum Caqui véase Diospyros kaki Carácter(es) adaptativos 891 conflictos 574, 575f v

índice alfabético

cuantitativos 575 evolución 578. 579f selectivamente neutral 549 transformación 577 y sistemática 573. 574 y sus manifestaciones 574. 575 Caracterización genética de plantas transgénicas 372 Carambolero véase Averrhoa Carambolo véase Averrhoa Carastium uniflorum 918f Carbohidratos, asimilación lf como agentes osmóticos 417 metabolismo 292f no estructurales 950 regulación de producción fotosintética 294 transporte 292f y ganancia de energía 315-327 Carbón desnudo véase Ustilago y descomposición microbiana 490 Carbonífero 870f. 873. 874 bosque 873f Carbonización 869 Carbono, actividad descendente 938 asimilación 267 asimilación y factores externos 304-307 ciclo 934 ciclo global 949f elecronegatividad 17t en materia vegetal 240 exportaciones 950 fijado en la biomasa, distribución terrestre 944f fortalecimiento de la absorción 951 fósil, potencial de sustitución 952f isótopos 942 perdido 949f productos de la asimilación 292. 293 reservas del suelo 948 tasa neta de absorción 938 uso de fuentes fósiles 949 vía en la fotosíntesis 288-307 vías de asimilación 223t y nitrógeno 939f Carboxibiotina, estructura 329f Carboxipeptidasas 356 Carboxisoma 304 Carbunco 593 Cardamine 841 f Cardamomo véase Elettaria Cardencha véase Dipsacus sativus Cardenólidos 339t, 344t, 345 Cardiolipina 113, I14f Cardiopteridaceae 861 Cardo corredor véase Eryngium campestre Cardo véase Carduus y Cirsium Cardueae 860 Carduus crispus 859f, 860 Carex 812. 813f, 1007, 1016. 1040

bigelowii 104lf curvula I032f cun ula, clones 972 cur\'ula, edad 423 firma 1008 flecca y micorrizas 932f nigra y salinidad 935f recta y salinidad 935f Carga apoplástica del floema 312 mecánica de las plantas 916. 918f simplástica del floema 312 Carica 841 Caricaceae 841 Cariofiláceas 933 Cariogamia 58, 70, 774 Cariología 38, 573 Carioplasma 55 Cariopsis 780, 814 Carioquinesis véase Mitosis Cariotipo 57, 58 Carlemanniaceae 861 Carlina, diferenciación filogenética 978f, 980, 981 distribución 973f formación de áreas 978f, 980,981 Carnegia giantea 1022f, 1023f Carofíceas 867 talo 213, 214f Caroteno 273 de algas 662t en hongos 609 estructura 274f (i-Caroteno 659, 660 espectro de absorción 2 7 l f espectro de extinción 271 f estructura 274f y plantas transgénicas 374f Carotenoides 273, 344t. 347. 587. 594 Carpático, territorio 977f Cárpatos 1032 flora 1007, 1008 y sigs. Carpe véase Carpinus Carpelo(s) 763 cantidad 764 estructura 765f ontogénesis en angiospermas 763f senescencia 397 Carpinus 838f, 839. 1028 betulus 957, 1005 polen cuaternario 882f Carpodetaceae 858 Carpóforos 618 fototropismo positivo 467 Carposporangio 652 Carraguín 651, 676 Carrasca véase Quercus Carraspiques véase Iberis Carriers 230f, véase también Transportadores Carrizo véase Phragmites Carrying capacity véase Capacidad de carga Cartería 684. 697 Carthamus tinctorius 860 Carum 798

carvi 856, 857f Carúncula 775f, 776 Carya 840, 1028. I029f Caryophyllaceae 821, 822f, 1032 Caryophyllales 820-823 Caryophylloideae 821 Caryosphaeroides 871 Casmogamia 770 Casquetes polares 64. 8721", 875 Cassia 829f, 830f Castanea 770, 836f, I026f den ta ta 953 Castanopsis 1014, 1026f, 1027f Castaña de agua véase Trapa de Indias véase Aesculus de Pará véase Bertholletia excelsa Castilla 833, 834f Castillito véase Agrostis Casuarina 1042, 1043f Casuarinaceae 835, 839 CAT, gen y plantas transgénicas 372t Catabolismo 2, 222 Catafilos 147, 155f, 160. 189f Catalasa 84. 296 Catálisis, complementariedad inducida 233f, 234 enzimática 232. 233f-236 enzimática. mecanismos moleculares 233f-235 Catalizador, definición 232 Catalpa 852 Catasetum 809 Categorías taxonómicas 5 8 l t Catión hidratado I7f Caucásico, territorio 977f Cáucaso 1032 Caucho 829, 849. véase también Látex estructura 346f excreción 358f Caudícula 807 Caulerpa 212, 680f, 696 Caulerpaceae 680, 681 ecología 696 Caulifloria 168f Caulimovirus, estructura 506f Caulobacter 586f Cauloide 213 Caulonema 705 Cavidad(es) de secreción 141 medular 174 oleíferas 140f, 141 Cavitación 919, 920 xilemática 919 Cayado de la plúmula 442f Caytonia y angiospermas 864. 865f C C E elementos 449f Cdc de levaduras 397, 398f Cdk 397, 398f Cebadilla véase Bromus Cebador 21 Cebolla véase Allium Cebollino véase Allium Cecidia véase Agalla Cecropia 1012 Cecropiaceae 831 Cedros véase Cedrus

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Cedrus 790 Cefalodios 647, 648f Ceiba 842 Celastraceae 839f, 840, véase también Lophopyxidaceae y Pottingeriaceae Celobiosa 31 f Celtidaceae 831, 833 Celtis 833 Célula(s) 2 albuminíferas o de Strasburger 136 anexas de los estomas 296, 481 anexas de los tubos cribosos 135f, 136 anexas o subsidiarias 127f anteridial 7 6 l f , 762 antípodas 767 apical 119 apical diangular véase Dígona apical tetrágona 120, 12lf apical triangular véase Trígona apical y embriogénesis 405f atrompetadas 213, 214f bases moleculares 15-35 como organismo elemental 38 crecimiento apical 91 crecimiento isodiamétrico 417 crecimiento longitudinal 417 cribosas I34f, 135 cribosas, pérdida del núcleo 362 cribosas y transporte 409, 410 cuticulares 97 de la vaina fascicular 298, 300f de nectarios 139f de oxalato 140 de Pfeffer véase Osmómetro de soja 38f de tejidos adultos 116 de transferencia y expulsión ecrina 358 del mesófilo 298, 300f del mesófilo, orgánulos 2961" del saco polínico 7 6 l f , 762 economía hídrica 254-257 embrionaria 42f, 46f en anillo, cohesión 487f epidérmicas 39f, 96 espermáticas 761 f, 762 espermatógena 7 6 l f , 762 estructura 15-35 eucariótica. estructura 598, 599 excretoras 140 fibrosas 94 fibrosas, desarrollo 133 fibrosas, pared secundaria 94-96 generativa 7 6 l f , 762 germinales, división desigual 117 germinales véase también Gámetas

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índice a l f a b é t i c o

gigantes multinucleares y endoparásitos 4 9 3 gigantes polinucleadas véase Cenoblastos GL1 407f glandulares 44f, 137, 139-141 gradientes materiales 363 grandes 211 hialina 216f hifales 212 hijas 65. 66 hística 42f leñosas, pared secundaria 94-96 lignifícadas 94 madre centrales, ciclo 119 madre de las esporas 750 madre de las microsporas véase Células madre de los granos de polen madre de los granos de polen 750 • madre del saco embrionario 750, 766f del saco embrionario uninucleadas véase Megásporas meristemáticas 115 oclusivas 125, 126, 127f, 296,481 oclusivas, microfibrillas 482f oclusivas, potencial osmótica 297 oclusivas y ABA 431,432f parenquimáticas 122 parenquimáticas leñosas 180 pedicular 761 f. 762 pétreas 97f, 132 pilosas 129 polienérgidas 398, 399f posición en un tejido 400 posición en una agrupación 363 potencial osmótico 255. 256f procarióticas. tamaño 5 prosenquimáticas I34f protálicas 7 6 l f , 762 somáticas 143, 210 suberosas 96 tamaño y ósmosis 255f transferidas o transformadas, selección 372 uninucleadas, límites de tamaño 211 vegetal al microscopio óptico 39f vegetal, estructura 37-114 vegetal, sinopsis 42-45 vegetales, sistema genético 366 y sigs. vegetativa 762 viva, estudio 38 Celulasas 78 Celulosa 17, 8 8 f , 3 5 1 , 3 5 2 anisotropía óptica 89f estructura 32f, 89f, 90 microfibrillas 94f, 95f microfibrillas v crecimiento celular 417, 418f propiedades y funciones 33t

valor económico 90 Celulosa-sintasa 75t, 89. 90f, 352 Cemento polínico 759f, 760. 773 Cenizas vegetales, contenido 239, 240t Cenizo véase Clienopodium Cenobio 144, 209.210f Cenoblastos 66. 211 Cenocitosis 613 Cenomaniense 870f, 874f Cenotheicoideae 814 Cenozoico 870f, 875-884 Centaurea cyanus 798, 860 jacea, nastia 478f palinograma 760f tigmonastia 477, 478f Centaurium 847 Centeno véase Seca le de invierno, floración 440, 441f Centrales 665, 666f, 667f, 668 Centranthus ruber 858f Centrifugación diferencial 43f isopícnica 43f por gradiente de densidad 43f Centrinas 52, 53 Centríolo 53-55 formación 54f Centro(s) de distribución principal 975 de diversificación 973f, 974 Fe,S„ estructura 279f Fe^S,, estructura 279f organizadores de microtúbulos (MTOC) 48,50 Centroeuropeo, territorio 977f. 1005 Centrolepidaceae 812 Centrómero 58. 61. 368f función 376 índice 58 repeticiones en tándem 373 Centroplasma véase Centrosoma Centrosoma 54, 64, 594 Cephaleuros 681 Céphalocereus 1023f Cephalotaxaceae 791. 792 Cephalotus 829 Cephalozia 704 Cera 98f cuticular 124, 125, 126f de carnauba 125 secreción 125 Ceramiales 655 Ceramium 655 Cerastium 821, 822f Ceratiomyxales 602 Ceratium 658, 659f Ceratocystis 643 Ceratomyxa 602 Ceratonia siliqua 829, 971 Ceratophyllaceae 802f Ceratophyllales 802f CeratophyUum 796, 802 Ceratopteris 743, 748 Ceratozamia 784f, 785 Cercidiphyllaceae 824

Cercidium 1022 Cercis 829, 830f Cerdas 129 sensibles a la sismonastia 478f Cereales 814, 815f, 816 de invierno, floración 440. 441f de verano 440 Cereus 821, 1022 Cerezo véase Prunus de racimo véase Prunus Ceriops 826, 935f Ceropegia 849, 1022 trampas resbaladizas 773 Cervuno véase Nardus stricta Cesalpinaceae 1018 nudosidades radicales 496 Cetosas 30 estructura 30f Cetraria 649, 650, 953, 1040 Chaetoceras 666f Chaetocladium 615f Chaetomium 643 Chaetophora 687, 697 Chaetophorales 687f Chalidonium 776f Chamaemelum nobile 859f, 861 Chamaerops 812 Champiñón véase Agaricus Chantharellales 638 Chantransia 656f fase de 654. 656f Chaparral 1024, 1025f y rivalidad vegetal 517 Chaperonas 24. 27, 392 Chaperonina(s) 24, 27, 392 Hsp60 29 Chara 668, 694f, 695, 698, 699, 867 fi agilis 214f globularis 47, 49f Characeae, ecología 696 Chariaceae 826 Charophyceae 694f, 695, 698 estructura 694, 695, 698 flagelos 690 fósiles 698 reproducción 695, 698 Cheilanthes 743 Chenopodiaceae 821, 1036 polen cuaternario 882f Chenopodium 821 Cherianthus véase Erysimum Chernosiems 903, 905t Chetophora 697 Chigua 785 Chile 1024 Chitomonas 657f Chinchona calisaya 849f Chirimoyo véase Annona Chirivía véase Pastinaca sativa Chitridiomycetes 609-613 esporófito 610 gametófito 610 reproducción 609 Chlamvdomonadaceae 682f, 684 Chlamvdomonas 682f, 683, 684, 685, 697 ecología 697

fototopotaxis positiva 463f, 464 reinhardtii condrioma 379 reinhardtii y código genético 389 Chloramoebales 6 6 l f , 662 Chloranthaceae 802, 803 Chloranthales 802, 803 Chlorarachniophyta 689 caracteres químicos 662t Chlorella 676. 679, 686f, 953 Chloridoideae 814 Chloris gayana 302t Chlorobiaceae 592 Chlorobionta 675 v sigs.. 866 y 867 Chlorobium 592 Chlorobottys 663 Chlorochromaiium 592 Chlorococcales 685, 686ff, 687 agregados celulares 685. 686f distribución 687 ecología 697 esfera hueca 685, 686f fósiles 687 tablillas 685, 686f Chlorococcum 685, 685f Chloroflexaceae 592 Chloroflexus 592 Chlorogonium 683f Chlorokybus 691 •r Chloromonadophyceae 660, 661 caracteres químicos 662t Chlorophyceae 682-689 ecología 697 sistema flagelar 682 Chlorophyta 676-690. 866. 867 alternancia de generaciones 689f caracteres químicos 662t células flageladas 676 componentes de la pared celular 688 división celular 688 flagelos 676, 677 microtúbulos del sistema flagelar 677f niveles de organización 676 reproducción 677 sexualidad 688, 689 tipo de organización 652 Chloroplast capture 563 Chlorosplenium 623 Choanephora 613 Choanoflagellata véase Craspedomonadaceae Chondromyces 586f, 592 Chondrus (555, 676 Chopo véase Populus Chorda 670, 672f Chordariales 669 Chorisiainsignis 1018f, 1020 Chromatiaceae 592 Chromatium 592 fototaxis 462 Chromophyta véase Heterokontophyta Chromosome painting, técnica 565f Chromulina 697

índice alfabético

Chroococcales 595, 596 Chroococcus 595, 596f Chrysobalanaceae 826 Chrysocapsales 664. 665f Chrysochromulina 659, 660f Chrysomonadales 663, 664f Chrysophyceae 663, 664, 665f caracteres químicos 662t cistes silicificados 663, 664f ecología 6 9 6 , 6 9 7 Chrysophyta véase Helerokontophyta Chrysosphaera 663 Chrysolrichales 664. 665f Chumbera véase Opuntia Chytridiaceae 611 Chytridiales 610f, 611 f Cianelas 113f. 650. 662t Cianhidrina 348 Cianidina 322 desintoxicación 351 f p-Cianoalanina 339t, 432 Cianobacterios 4. 585t, 594-597 adaptación cromática 273 de vida libre y nitrógeno 926 distribución 596, 597 endocíticos véase Cianelas esporas 595 estructura celular 594f, 595 fijación de nirtrógeno 597 filamentosos ramificación 595 fototaxis 462 modo de vida 597 pared celular 595 reproducción 595 reptación 595 ritmos circadianos 446t simbiosis 494f, 495f, 4961 sistemática 595, 596 sustancias de reserva 595 tilacoides 109f y caliza 597 y cicadópsidos 783 y diatomeas. simbiosis 495 y simbiosis 597 Cianoficina 595 Cibotium 743 Cicadópsidos véase Cycadopsida Cicer 831 Cichorieae véase Lactuceae Cichorioideae 860 Cichoritan endivia 860 intybus 860 Ciclamen véase Cyclamen Ciclina y ciclo celular 397,398f Ciclo biológico, diplobióntico 651,653,654 biológico, longitud y estrategias vitales 969 C 283 celular 45, 55, 62 v sigs., 397-399 celular, duración 397 celular, fases 397 celular, perturbaciones 398, 399f celular, puntos de control 397

de Calvin 288. 289f, 2 9 l f de Calvin, fase carboxflica 289, 290 de Calvin, fase reductora 290 de Calvin, fase regeneradora 290 de Krebs-Martius véase Ciclo del citrato de Yang 433f del carbono 934 del citrato 3 1 8 , 3 1 9 f , 500 del citrato, anfibolismo 323 del citrato y aminoácidos 357f del citrato y metabolismo 323f, 342 del citrato y mitocondrios 101

del glioxilato 330, 33lf, 332f microtubular 50, 51 f Q 278,279 reductivo de las pentosasfosfato 288 vital y tamaño de la población 963 Cicloartenol 437f Cicloheximida y traducción 392 Cicuta véase Conium maculatum de agua véase Cicuta virosa Cicuta virosa 856 Cidro véase Citrus Ciencia de la vegetación 906 Cifelas 649 Cilios 53-55 natación con 458 Cimicifuga 818f Cinamoil-CoA-reductasa 353 Cincino 165f 1,8-Cineol 344t, 3 4 5 , 5 1 7 estructura 346f Cinética enzimática 235f Cinetina 419,420f Cinetocoro 58, 61, 376 Cinnamontum 8 0 l f , 876, 1026 Cinorrodón 832 Ciperáceas véase Cyperaceae Ciprés de los pantanos véase Taxodium Circaea 841 Circaeasteraceae 817, 819 Circulación atmosférica 898f Circumártica, región 977f Circumboreal, región 977f Circunnutación 480, 481 f, 484 Cirsium 860 oleraceum 958 Ciruelo véase Prunus Cissus 820 Cistaceae 842 Cisteína 24 estructura 25f Cisteína-sintasa 311 Cisternas de Golgi 80 de Golgi formación 82 Cistocarpo 653 Cistus 842, 1025f Citocalasina 49f B 48

Citocininas véase Citoquininas Citocromo 282 b6 282, 283 c comparación de secuencias 26f f 282, 283 potencial redox estándar 320t y hierro 242 Citocromo-a/a, (complejo IV) 320, 3 2 l f Citocromo-b/c, (complejo III) 320, 321 f, 322f Citocromo-oxidasa 75t, 320 Citocromo-P iM) monooxigenasas 426f, 427f Citoesqueleto 43, 47, 48, 49f-5I y exoesqueleto 91 Citogenética 38 Citología 10, 573 enunciados 38 Citoplasma 43, 45 y sigs. composición 45 medio iónico 45 Citoquinesis 60 Citoquinina(s) 201, 410, 419-425,508,511 acción de atracción 423,424f acción de retención 423,424f enzima de síntesis 509f, 510 funciones 421 metabolismo 421 f, 424 naturales estructura 420f presencia 419-421 sintéticas, estructura 420f transporte 421 y auxina. antagonismo 421, 422 y ciclo celular 421 y dominancia apical 417,422 y escobones 507 y senescencia foliar 423, 424f y tumores 510 y yemas laterales 410 Citosín-metiltransferasa 382 Citosina 18 Citosis 45, 77, 81 Citosol 43 Citrobacter 591 Citrulina 334 L-Citrulina 311, 312f Citrullus 835f Citrus (naranjo, pampelmusa, pomelo, limonero, cidro, mandarinero) 141, 844f, 1026 CKI1, receptor 425 Cladina 1040 Cladodios 169, 170f Cladogénesis 569 Cladograma 578 más parsimonioso 577 Cladonia 646, 647f. 649, 650, 1040 Cladophora 212. 669,679f, 697 alternancia de generaciones 689f

1091

Cladophorales 679 Cladophorophyceae 679, 680 Cladoxylales 737 Cladoxylon 736f, 737 Clamidopsina 464 Clarkia, sistemática 578 Claros 990 de revolución 990 Clathrus 638, 642f Clatrina 82, 83 Clavel véase Dianthus Clave(s) de acceso múltiple 572, 573 de identificación única véase Claves dicotómicas dicotómicas 572 Claviceps 624, 625f, 645 Ciavicipitales 624, 625f Clavulina 638 Cleistogamia 770 Cleistotecio 619, 621, 622f Cleome 841 Cleptocloroplastos 657 Clethraceae 846 Clima 897f cambios del Terciario 875 definición 897 distribución estratigráfica del Cuaternario 878f mediterráneo con lluvias invernales 1024, 1025f y altitud 1000 y dióxido de carbono 949 y extinciones 868 y humedad 907 y radiación 907 y vegetación 1004 Climacium 713f, 714 Climaterio de respiración y etileno 434 Clinóstato 470. 4 7 l f Clitocybe 640 Clivia 804f Clon 894, 971 definición 544 Clonación 372f Clonado de DNA 60 C'loranfenicol y traducción 392 Cloraracniófito 867 Clorénquima 123 Cloro 244 en cenizas vegetales 240t y células oclusivas 482. 483f Clorofila 2 7 1 . 6 5 2 a 594 a, espectro de extinción 271 f a, estructura 270f a/b, proteína ligante 277f b 661 b, espectro de extinción 271 f b, estructura 270f c, estructura 270f cantidad por unidad de superficie 944: centros de reacción 270 de algas 662t descomposición otoñal 423 espectro de absorción 271 f estados de excitación 272f, 273 y sistemática 577

1092

índice alfabético

Clorofílido a 338f Clorófitos véase Chlorophyta Cloronema 705 Cloroplasto(s) 1, 39f, 45, 79f, 101,652, 688 de Chlorobionta 675 de la vaina de los haces, enzimas 300t de plantas C4 298. 299, 230fft del mesófllo, enzimas 300t desarrollo y citoquininas 422 en algas 662t formas 101-105 granular 102f homogéneos 103, 1041* importación de proteínas 395, 396f membranas 76f membranas, composición de lípidos 35t microestructura 101-105 movimiento con la luz 465f posición de luz intensa 305, 465f, 466 posiciones de luz débil 305 puntos de contacto 396 y fotorrespiración 295f y moluscos, simbiosis 494 Cloroseno 508f Clorosis 507 Clorosoma, estructura 275, 276f Cloruro de clorocolina (CCC) 426f Closterium 691 f, 692, 697 Clostridiaceae 590 Clostridium 590, 593 CIp-proteasas 392 Clusiaceae 826, 827f Cluster de manganeso 281 CMS 380 Coastal redwoods 1026 Coatómeros 83 Cobaea scandens 847 Cobalto 244 Cobertura vegetal 899 Cobre 244 en cenizas vegetales 240 y enzimas 242 Cocaína 347f, 348, 826 estructura 347f Coccolithophorales 659, 660f fósiles 660f Coccolithus 659 Coccolythophoraceae, ecología 696 en sedimentos marinos 696 Coccophora 674 Cochlospermaceae 842 Cociente respiratorio 324 Cocolitos 659, 660f Coco(s) 585, I042f aerobios 591 anaerobios 591 gram-positivos 590 Cocos nucífera 81 lf. 977, 1042, 1043f Cocotero véase Cocos nucífera Codeína 85, 348 estructura 347f Codiaceae 680 ecología 696

Codiales 678 Código genético 4, 388f-390 genético, anomalías 389f genético degenerativo 388 genético, letras 388f genético, signos de puntuación 389 Internacional de Nomenclatura Botánica 578, 579, 580 Codium 676, 680f Codominancia 526 Codón(es) 389f de finalización 380f, 398 de iniciación 380f, 398 de metionina 385f y aminoácidos 388f Codos radicales 205 Coeficiente de apareamiento simple 575 de difusión 253 de extinción molar 306 de semejanza 575, 576f de transpiración 263 Coelastrum 685, 686f Coenopteridales 737 Coenzima(s) 234 A. estructura 318f .Q 319 Coevolución plantasherbívoros 513 Coexistencia de especies 984 Cofactor 234 Coffea arabica 849f /ibérica 849 Cohesina 62 Cohesión movimientos 486, 487ff Cohorte 966 Col véase también Brassica hernia de la 508 Cola 842 Cola de caballo véase Equisetales y Equisetopsida de poli-A 384 de rata véase Phleum Colacium 690f Colchicaceae 806 Colchicum 806. 807f autumnale 958 Colénquima 132 angular I32f Coleochaetales 693 Coleochaete 681, 682f, 693f. 698, 699, 867 Coleochatophyceae véase Klebsormidiophyceae Coleóptilo 814 crecimiento por dilatación 364t fototropismo 468ff, 469 Coleorriza 814 Cólera 593 Colesterol y membrana mitocondrial 101 Colillor, virus del mosaico véase CaMV Colino, piso 975 Collema 648f, 650 Colonias celulares 209, 210

Colonización 966 ancestral 568 antropogénica 978, 979 de islas oceánicas y diásporas 546 densidad 973 velocidad 977 y autofecundación 543 Coloración de Gram 111 Colorantes vacuolares 86 Colpos f 59 Colquicina 50, 85 y poliploidía somática 531 Cólquico véase Colchicum Coltricia 639, 640 Columela 120, 707f Columelliaceae 861 Columniferae véase Malvaceae Colza véase Brassica Comatricha 602f Combinación intertaxónica y teoría endosimbiótica 114 Combretaceae 840, 1018, 1020 Combretum 1020 hereoense 1021 f Comensalismo 953 definición 489 Commelinaceae 816 Commelinales 816 Commelinoides 798,811-817 Commiphora 844 Compartimentación celular y clasificación de proteínas 393 y sigs. enzimática 239 y división celular 76 Compartimientos celulares 43, 75t-78 de reserva 85 no plasmáticos 76 plasmáticos 76 Competencia 953, 954, 966-969 aérea 968f asimétrica 968 simétrica 968 subterránea 968f Competidores 896 Compito 764 Complejo(s) arcilloso-húmicos 902 ATP-sintasa 98, 99f citocromo-b/f 282f, 283 colectores de luz periféricos 276 de iniciación de la transcripción véase Transcriptosoma de iniciación de la traslocación 390, 391 de poros nucleares (NPC) 60f de preiniciación 390 de vegetación 987 Fe (Il)-nicotinamida estructura 251 f húmico 896 inicial del ápice caulinar 119 multienzimáticos 29, 239 poliploide 566f, 567 poliploide. análisis 5 6 l f

proteínicos 28-30 recolector de luz LHCII 379 sinaptonémico (SC) 68f SRP 393 T 51 Of» 511 translocador mitocondrial 101

Compositae véase Asteraceae Compuestas ligulifloras 141 Compuestos orgánicos disueltos (DOM) 945 Comunicación celular y desarrollo 408, 409 Comunidad(es), climax 987 forestal y fertilidad 1001 f forestal y humedad 1001 f formas vitales 987 maduras, estrategia K 970f reproductora 894 reproductora, similitud de individuos 537 ruderales y longevidad 929 vegetales 987 vegetales, área mínima de muestreo 987, 988f vegetales, aspecto estacional, 991 vegetales, composición 987-991 vegetales, homogeneidad 988 vegetales, origen 962f, 991 995 vegetales, sistema de J. Braun-Blanquet 995, 997t, 998 vegetales, sucesión 993f vegetales, variación 991 -995 vegetales y periodicidad 990 Concaulescencia 168f Concavidad apical 175 Concerted evolution 561 Conchocelis. fase 655 Condensación 15 Condiciones ambientales de oscilación irregular 892 Condrioma 57, 366. 379, 380 anillo estándar 379 cantidad de genes 380 copias defectuosas 380 de Arabidopsis thaliana 367 fragmentado 379 nomenclatura genética 370 tamaño 366f, 370t Conductos resiníferos 139f,140f, 141, 180 Conector 57 Conformación proteica activada 230, 231 Congelación, descenso del punto 913 evitación 913; tolerancia 913 Congo, cuenca 1012 Conidios 605, 606 Coniferas 786-792, 1004, 1026 estomas 127 fecundación 787f llores femeninas 787, 788 flores masculinas 787 germinación 787f

índice alfabético

leño I80f, 181 longevidad foliar 929 origen y desarrollo 748f plastoma 377 porte 166 resina 141 semperv¡rentes, análisis de crecimiento funcional 94lt Coniferina 345f Coniferopsida 863, 864, 868, véase también Coniferas alternancia de generaciones 751 f germinación 778f Coniína 85 estructura 347f Coniophora 643 Conium maculatum 856, 857 f Conjugación 110.533,598 Conjugado de IA A 412,413f Conjugatae véase Zygnematophyceae Connaraceae 829 Cono o estróbilo 788 vegetativo 117f, II8f, 120f, 173f vegetativo caulinar I I7f, 118f, 119 vegetativo radical 119 vegetativo y engrosamiento 175 vegetativo, zona de diferenciación 120 vegetativo, zona histogenética 120 vegetativo, zona inicial 120 Conocephalaceae 702 Conocephalum 702 Consolida 817 Consorcio de agregación 209, 21 Of de disgregación 685 simbiótico 646 Consuelda véase Symphitum Consumidores véase también Heterótrofos y producción secundaria 946, 947f Continental, zona 975 Continentalidad 975, 979f Continentes, deriva 872f Continuo nucleocitoplasmático 76 plastidial 101 Control de la introducción de la división celular verdadera 397 de la transcripción, investigación 374f, 375 de! ciclo celular 397, 398f, 399 del inicio de la mitosis 397 del inicio de replicación 397 sistemático del desarrollo 410, 411, véase también Correlación Convallaria 798. 809 Convallariaceae 807, 809, 810f Convección térmica 908f, 909f Convención de Río de Janeiro 983

Convergencia 148, 569 Conversión energética y acoplamiento 231 Convolvulaceae 854f Convolvulus 198, 1043f an>ensis 854f Cooksonia 720 Cooperación 953 Copernicana 1020 Copra 8121\ Coprinus 640, 641 Coral, simbiosis 493 Corallinaceae 655 Corcho 124, 130f, 131 segundero 130 Corchorus 133, 842 Cordaítes 788, 789f origen y desarrollo 748f Cordyalis 819f Cordyceps 624, 625 Coriandro véase Coriandrum sativum Coriandrum sativum 856 Coriariaceae 835 Corimbo 165 Cormo 148-151,699 órganos fundamentales 148, 151, 153 Cormófitos 13, 148 y sigs., 699 anatomía 143-207 morfología 143-207 raíz 202 tejidos 115-141 Cornaceae 845f Cornales 845f Cornejo véase Cor ñus macho véase Cornus mas Cornezuelo del centeno véase Claviceps Cornus 798 mas 845f. 1005 sanguínea 845, 1007 suecica 845 Corola 755Í Corología 574, 906 Coronatina 507, 508f Coronophorales 621 Corpus del ápice caulinar 119 Corpúsculos basales 588 de Belt 830f Corredores migratorios 977 Correhuela véase Convolvulus arvensis hembra véase Hippuris vulgaris mayor véase Calystegia sepium Correlación 364 estadísca 7 y desarrollo 410 Corriente(s) citoplasmática de circulación 47 citoplasmática de rotación de energía 306 de fotones 306 de Humboldt 899 de transpiración 136, 264 del Golfo 899

floemática de fuente a sumidero 313 floemática, órgano dador 313 floemática, órgano receptor 313 marinas 899 plasmáticas 465, 466 Corsiaceae 803, 817 Cortaderia 1034f Córtex 175 Corteza primaria 175 secundaria 185f Corticium 639 Corylus avellana 770, 838, ' 1004 avellana y ácido giberélico 429 polen cuaternario 882f Corynebacterium 593, 594 Corynocarpaceae 835 Coscinodiscus 666f Coscoja véase Quercus Cosecha sincronizada y auxinas 415 Cosegregación 536 Cosmarium 691 f, 692, 697 Cosmopolitas, especies 973 Costaceae 816 Costas escarpadas templadas a mediterráneas 1042 factores mecánicos 1042 formas biológicas clónicas 1042f húmedas, concentración de sales 934 legamosas tropicales y subtropicales en zonas de marea 1042 llanas templadas a mediterráneas con arena 1042 llanas tropicales con arena o restos de corales 1042 perfil de la vegetación 695f rocosas templadas a polares 1042 Costera, vegetación 1042, 1043f Costillas foliares 191 f Cosustrato 235 Cotiledones 153f, 154, 194, 195,751,777, 803, 804f CP43, 2 8 l f CP47, 2 8 l f Craspedia 1033f Craspedomonadaceae 664 Crassulaceae 196, 824 metabolismo ácido 303f, 304 Crataegus 833, 1031 f Cratoneuron 713f, 714 CRE1, receptor 425 Crecimiento 364, 365 ácido, hipótesis 418, 419 almacenado 940, 945, 946 análisis funcional 940-942 apical 364 aumento por dilución de nutrientes 950 capacidad máxima 890f capacidad y gravitropismo 471

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celular 364 clónico 971 de la raíz y etileno 433, 434 definición 362 del vástago y etileno 433, 434 ecología 938-940 embrionario 116 epicuticular 98 intercalar 365 intrusivo 91, 133 isodiamétrico 364 limitaciones 890 movimientos autónomos 484 neto de la fitomasa 946 ortótropo 163 plagiótropo 163 plasmático 116, 364 por dilatación 116, 364 por dilatación e IAA 417, 418ff por división 364 postembrionario 116, 122 prosenquimático 364 vegetal y vacúolos 87 y reproducción, compromiso 969 Crenarchaeota 598 Crepis 860 Crestas mitocondriales 45, 98, 99f Cretácico 870f, 874 inferior, angiospermas 874f Cribosa. parte véase Floema Cribraria 602f Criofractura 42 Crioplancton 697 Crioscopia y potencial osmótico 255 Criptas foliares 197f Criptocromo 447,450t, 453 Criptomeria 5 Crisantemo véase Dendranthema Crisolaminarina 659, 660. 662t Criterios de homología 145 Crithmum 1042 Croeus 807, 808f, 1008 Cromátidas 62 Cromatina 45, 55, 56f, 57 activa 57 condensación 63f descondensación 63f estructuras 65f fibrillas 56f, 57 Cromatóforos I09f Cromatoplasma 594 Cromóforos de la ficobilina 273,274f Cromonemas 57, 67 Cromoplastos 45, 101, 106, 107f, 124 cristalosos 107f división 107 globulosos 106, I07f membranosos I07f propiedades I06t tubulosos 106. 107f Cromoproteínas 28 Cromosoma(s) 45, 55, 57, 58, 368f

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índice a l f a b é t i c o

acrocéntricos, fusión 528 alteración del número véase Disploidía anafásicos 58f bacterianos 110 de Arabidopsis thaliana 368f estructura 58f estructura helicoidal 57f gigantes 531 gigantes politénicos 64 homólogos multivalentes 532 satélite (SAT) 5 8 , 5 9 segmentos duplicados 370 sexuales 537, 539f univalentes 532f Croñar tium 633 Crossing over véase Entrecruzamiento y Recombinación Crossosomataceae 825 Crossotheca 863f Cruciferae véase Brassicaceae Cruzamiento bifactorial 534, 535f plurifactorial 534 unifactorial 534f Crypteroniaceae 840 Cryptococcaceae 646 Cryptococcus 645 Cryplomería japónica 969. 1026 Cryptomonadales 657 Cryptomonas 657f Cryptonemiales 655 Cryptophyta 161. 162f. 656, 658f, 867 caracteres químicos 662t Cryptothallus 716 Ctenolophonaceae 861 CTP 336f Cuajaleche véase Galium Cuan ti tati vamente macrohémeras. plantas 444t microhémeras, plantas 444t Cuaternario 870f, 877-884 diagrama polínico 882f glaciaciones 875 oscilaciones climáticas 877f, 878f refugios de la flora 879, 880 Cubierta nuclear 44. véase también Envoltura nuclear Cucumis 835 Cucumis meló, condrioma 379 Cucurbita 835f Cucurbitaceae 835f Cucurbitales 835f Cudonia 623 C U E 936 Cuello de la raíz 153 Cuenca amazónica. intercepción de la precipitación 924 Cuerpo(s) basal 53f, 54f basal. formación 54f brillantes de Chara 473f fructíferos afiebrados 605 fructíferos colectivos 624 fructíferos de hongos 215

fructíferos de mixomicetes 602f fructíferos, desarrollo ascohimenial 619 fructíferos, desarrollo ascolocuiar 619 fructíferos, estructura 620f fructíferos, formación 614 fructíferos gastroides 636 fructíferos gimnocárpicos 622. 635 fructíferos hemiangiocárpicos 622, 635 fructíferos himeniales 634. 636 fructíferos pseudoangiocárpicos 636 prolamelar 105, 107f Cuesco de lobo perlado véase Lycoperdon Cultivos agrícolas LAI 911 celulares 4 0 celulares, regeneración y auxinas 417 celulares y citoquinina 4221" hidropónicos 241 rotación 959 sincrónicos 447 Cumarina 517, 849 síntesis 340f, 341 f Cunninghamella 614f Cunoniaceae 829 Cupressaceae 791 f Cupressus 1030 Curare 847 Curare lia 1020 Cúrcuma 816f Curvatura de órganos fijos 466 fototrópica 469f gravitrópica 4 7 0 , 4 7 1 f Cuscuta 854 parasitismo I72f. 173f Cuscutaceae 854 Cutícula 97, 98, 124-129.918 crecimiento 124 interna 125 y transpiración 262 Cutina 96, 981", 356 secreción 125 Cutinasas 124, 644 Cutleria 669, 670f ciclo vital 675f Cutleriales 6 6 9 , 6 7 0 f Cyanidium 655 Cyanobacteriota 594-597. 866 Cyanophora 650 Cyanophyceae, ecología 697 Cyanophyta véase Cyanobacteriota Cyanoprokariota véase Cyanobacteriota Cyathea 739f, 743, 1014 Cyatheales 739f, 743 Cyathus 641, 642f Cycadaceae 785 origen y desarrollo 748f Cycadopsida 775, 777, 783785, 864, 868 desarrollo del embrión 778f

desarrollo del gametófito masculino 7 6 l f dioecia 539 flores 783, 7841", 785 galerías mucilaginosas 783 hojas 783, 784f primordio seminal 762f Cycas 784ff, 785 C velamen 846 Cyclanthaceae 811 Cyclocheilaceae 850 Cydonia 833 Cylindrospermum 596f Cymodoceaceae 804 CymopoUa 681 f Cynanchum vincetoxicum 849 Cynara scolymus 860 Cynodon 814 Cynomoriaceae 861 Cynomorium coccineum 861 Cyperaceae 798. 812. 813f, 1032, 1040 y nitrógeno 931 Cyperus 1042 Cypripedioideae 808 Cypripedium 808. 809 Cyriliaceae 846 Cyrilla 874 Cystoseira 674. 695f Cytinaceae 861 Cytinus 861 Cytisus 831 scoparius 1004 Cytopliaga 592 Cytophagales 592

D Dacrydium 1026 Dacrymyces 628f Dacrymycetales 637f Dactylella 646 Dactylium 646 Daidzeina 343f Dalia 861 Dalton, definición 15 Danthonia 814 Daphniphyllaceae 824 Darwin. Charles 3. 522 Darwinismo 5 Dasycladaceae 211 ecología 696 Dasycladales 6 8 l f Dasycladophyceae 681 ecología 697 Dasypogonaceae 816 Daiación. método de superposición 181 f Datiscaceae 835 Datura stramonium 853f Daucus carota 856 Davallia 743 Dawsoniales 712 Dawsonites 721 Decrydium 1014 Decusación 156f, 157f, 160f Dedalera véase Digitalis purpurea Deepoxidasa 284f Defensa específica de raza 511, 512f w

general ante patógenos 507f, 511 Deficiencia cromosómica 528. 529f Déficit de saturación hídrica 267, 919 Deforestación 955. 956 y biomasa 949 y sucesión climática 91 Of Degeneración del código genético 388 Degeneriaceae 801 Dehidroascorbato-reductasa 284f Dehidrofalcarinona 754f Deinococcus 590 Deleción 528. 529f. 525f Delesseria 655, 696 Delphidiuni 817 Demanda de asimilados y fotosíntesis 938 Demografía 963 foliar 965. 966 Dendranthema 861 Dendroceros 714f Dendrocronología 18 lf, 183 Dendrograma 1002 Dendropolyporus 639f Dendrosenecio 860f, 861, 1016 johnstonii 860f Densidad de llujo de fotones véase PFD Depirimidización 525 Deplasmólisis 255 Depósitos calizos 925 Depresión endogámica 537 híbrida 556 Depurinación 525 Derbesia 600, 680f Derbesia-Halicystis, alternancia de generaciones 689f Deriva genética 551, 552 genética y variación genética molecular 551 Dermatoblastos 47, 87 Dermato-caliptrógeno 121 Dermatocarpon 647f, 650 Dermatógenos 203 Dermocarpa 596f Desacoplador del transporte fotosintético de electrones

286 Desarrollo, control por factores externos 438-456 control sistemático 410, 411 definición 362 e interacciones celulares 403-409 embrionario 116f fases sensibles a la temperatura 439 fisiología del 361 y sigs. fundamentos celulares 388 y SigS.: . JjV haplobióntico 653 modular 363 plasticidad 362 y comunicación celular 408, 409 y consumo de agua 924

índice a l f a b é t i c o

y fitohormonas 411 y sigs. y luz 441 y sigs. Desaturasas 327 Deschampsia 1040 Desequilibrio génico 528 Desetiolación 442 Deshidrina y ABA 431 Desiertos cálidos 999f, 1022, 1023f cálidos, masa de raíces 945t fríos 999f productividad 946 secos 999f templados 1036. I037f Deslizamiento sobre sustrato 458 Desmarestia 696 Desmarestiales 669 sustancia atrayente en gámetas 460f Desmidiaceae 6 9 l f , 692f, 693 ecología 697 pared celular ornamentada 691 reproducción 692 Desmidium 691 f Desmotúbulos 93f Desnitrificación 307t 2-Desoxirribosa 19, 22 2'-Desoxiuridina-5'monofosfato véase d U M P Desplasmólisis 85f Desulfovibrio 591 Desvernalización 441 Desviación estándar 538 y sequía 921 Determinación celular 363, 399 Detritívoros 895 Deuterio y fuentes de agua de la vegetación 924 Deuteromycetes 646 Devónico 870f, 871 fósiles 861, 862f Día, duración 443 y sigs. duración crítica 443 Diadinoxantina 662t Diagrama(s) climáticos 897, 898f de dispersión 5 6 l f de potencial-transpiración 919f filotácticos 156f florales 769f polínico 869 Diagravitropismo 470 Dianthus 8 2 1 , 1 0 0 8 Diapensiaceae 846 Diaporthales 624 Diaporthe 624 Diaquinesis 67f, 69 Diáspora(s) 976 y sigs. distancia de desplazamiento 545, 546f policoras 781 propiedades 970 y colonización de islas oceánicas 546 Diaroma 667 Diatomeas véase también Bacillariophyceae ecología 696, 697

en sedimentos marinos 696 Diatropismo 467f Dicariofase 70, 619, 630 Dicarion 615 Dicasio I63f, 164, 165f, 167f Dicentra 769f, 819 Dichapetalaceae 826 Dichapetalum cymosum, toxicidad 238 Dicksonia 743 Dicksoniales 743 Dicocladios 162 Dicogamia 542f, 543, 770 Dicotiledóneas, esquema 153f etiolación 442f Dicotomía 162 Dicranae 712 Dicranales 712 Dicranum 712, 713f Dicroísmo y absorción de luz 466f Dictamnus 844 Díctamo véase Dictamnus Dictiosomas 44, 79f. 80f, 81, 82,87f estructura 80 hipertróficos 80 lado cis y lado trans 80f Dictiostela 176ff, 177 Dictyochales 664, 665f Dictxonema 647f Dictyophora 638 Dictyosiphonales 669 Dictyosteliales 600 Dictyostelium 600 ciclo biológico 21 lf plasmodios y gradientes de temperatura 465 quimotaxis en la fase de agregación 461 f, 462 sustancia quimiotácticas 460f, 462 Dictyota 670, 6 7 l f , 674 ciclo vital 675f Dictyotales 670, 671 f sustancia atrayente en gámetas 460f Didiereaceae 821 Didymeliaceae 817 Didymoglossum 739 Diegodendraceae 842 Diente de león véase Taraxacum del perístoma 711 Diervilleaceae 856 0-Difenol 513, 514f Diferenciación 38, 115, 143, 209, 210, 397, 399-403 control inductivo del medio 400 definición 362 endónoma 400 etapas 362, 363f etiónoma 400 y fitohormonas 411 y sigs. Difteria 593 Difusión 253, 254f, 976-986 a gran distancia 977 clónica 971, 972f lateral 74

y diversificación 978f, 980, 981 Di gal actosi Id ig 1 icérido (DGDG), estructura 34f Digestión en plantas carnívoras 493 Digitalis purpurea 852f, 1005 purpurea, número de semillas 971 Digitaria sanguinalis 302t Digitoxina 339t, 345 Dígona 117f, 119 Digoxina 345 estructura 346f Dihidrouridina (UH,), <6 estructura 23f Dihidrozeatina 421 Dilatación celular 364 celular estimulada por IAA 417, 418ff velocidad 364t Dilleniaceae 820 Dilleniidae 824 Dimensión espacial y metapoblaciones 966 Dímero de clorofila a 273f Dimetialilpirofosfato y síntesis de citoquininas 421 Dinactina 52 Dinámica de claros 990 Dinamina 83 Dineína 52, 53 y microtúbulos 232f Dinobiyon 663, 664f Dinococcales 658 Dinoflagellata véase Dinophyta Dinophyceae, ecología 696 Dinophysiales 658 Dinophyta 657,658f, 659f, 867 caracteres químicos 662t coraza 657 cromosomas 658 distribución 658 flagelos 657, 658 fósiles 658 reproducción 658 tricocistes 657 Dinotrichales 658 Dioecia 537, 539, 540t, 754, 770 en la flora europea 539 Dionaea muse ipula, nastia 477, 478f, 479 muscipula, tejido motor 479 muscipula. trampa prensora

200 Dioncophyllaceae 823 Dioon 784f Dioscorea 810, 811 Dioscoreales 810, 811 Dioscoreaceae 810, 811 Diosgenina 345 estructura 346f Diospyros 847 Dióxido de carbono, absorción 296-298 de carbono atmosférico, aumento 949-952 de carbono, concentración y fotosíntesis 306, 307

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de carbono, dependencia 936f de carbono, economía 934 y sigs. de carbono, fijación adelantada 303, 304 de carbono, fijación en el ciclo de Calvin 289f de carbono, oferta y competencia interespecífica 951 de carbono, producción antropogénica 949-952 de carbono y combustibles fósiles 949-952 de carbono y estomas 483 de carbono y respiración 326 Dioxigenasa 427f y giberelinas 427f Dipentodontaceae 861 Diperocarpaceae 842 Diphasium 724f Diphyscium 7 0 6 f , 7 l 4 Diplanetia 604 Diplobióntico, desarrollo 651 Diploide(s), dotación 366 estirpes, distribución y glaciaciones 564f Diploidía 57 y distribución geográfica 564f Diplolepideae 711 Diplomes 600 Diplosporia 544 Diploteno 67f, 68, 69 Dipodascaceae 617, 618 Dipodascus 617, 618f Dipsacaceae 856, 857, 858f Dipsacales 856, 857, 858f Dipsacus sativus 798, 858 Dipterocarpaceae 1012, 1018 Dipterocarpus 842, 1012f Dirachmaceae 831 Disacáridos tipo maltosa 3 lf tipo trehalosa 31 f Discontinuidad fenotípica 572 Disimilación aerobia véase Respiración anaerobia véase Fermentación Dispersión 156f, 157, 158f. 159f, I60f, 781, 782 diagrama y análisis de híbridos 5 6 l f distancia recorrida 781 Disploidía 530, 5 3 l f Distancia de flujo génico 551 Distela 725 Distephanus 664, 665f Distilia 541 Distiquia 156f, 157f, 160f Distribución de Donan 248f disyunta de taxones y datación 870 normal 538 Disulfuro de dialil 335f Disyunción 973f Diterpenos 344t. 345, 346f Divergencia límite 158 Diversidad véase también Biodiversidad

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índice a l f a b é t i c o

índices 984 limitaciones 890 y sistemática 518f, 519 División 583 anticlinal 119, 120 celular 65, 66, véase también Citoquinesis celular desigual 60, 401 celular procariótica 110 célular, producción rítmica 399 celular y compartimentación 76 ecuacional 60 periclinal 119 recombinativa véase Meiosis reductiva véase Meiosis sinclinal 120 D N A 3 . 1 8 , 4 5 , 5 5 y sigs., 366 altamente repetitivo 370, 373 análisis 538, 574 anillo de 22 anular, estructura 23f apareamiento específico de bases 20f bacteriano 108 del plastidio del tabaco 378f doble hélice 19, 20f duplicación 66 espectro de extinción 269f estructura 19, 20 estructura primaria 19f, 20 estructura secundaria 20 estructura terciaria 20 eucariótico 108 función autocatalítica 18 función heterocatalítica 18 hebra codificadora 384 hebra matricial 384 hebra patrón 385f hebra sencilla 19 hibridación 574 hidrólisis enzimática 37 lf insolación y caracterización 371 mitocondrial véase D N A m t monorreplicónico 22 no codificante 370 nuclear 366 nuclear, introgresión 563 plastidial véase DNApt polimerasa 21, 75t polimerasa a 22 polimerasa 8 22 polimerasa I 22f polimerasa III 22 polirreplicónico 22 procariótico 110 recombinado 371 reparación 21 f replicación 20-22f, 58 rico en AT 382 satélite 376, 377 secuenciado 574 tamaño y función 22t y origen de espermatófitos 863, 864 y sistemática de angiospermas 795 DNA-B 20

D N A c 371, 377 D N A m t 99, 379, 380 recombinación intramolecular 379f tamaño 100 DNApt 101, 103, 104f, 377 y sigs., 563, 574 D N A r 58, 59 D N A - T 3 7 1 , 3 7 2 , 373f del plasmidio t i 5 0 9 f , 5 1 0 f protección 511 y mutagénesis 368, 369 D N A - Z 20 Doble cubierta mitocondrial 98 Dolicol 344t, 347 Dolíporo 627f Dominancia apical 410, 470 apical y auxina 417 apical y citoquininas 417, 422 espacial 988 espacial y difusión clónica 971 incompleta 526 Dominios 583 Donatiaceae 858 Dondiego véase Mirabilis

jalapa Dormancia y A B A 431 y etileno 4 3 4 Dorsiventralidad 150f Dorstenia 834f Dotación cromosómica 58f Dothideales 625, 626f, 627f, 650

Draba 1008 Dracaena 81 Of, 1020 Dracaenaceae 807, 810 Drago véase Dracaena Drakensberg 1032 Drepanophycus 722f Drosera 1 4 1 , 8 2 3 , 1006 quimonastia 4 7 6 , 4 7 8 f trampas viscosas 199 Droseraceae 823 Drosophyllaceae 8 2 3

Drosophyllum

823

Drupa 779, 781

Dryas 832 octopetala 878 Drynaria 743, 747f Dryopteris 718f, 739, 740f. 74 lf

Drypetes 841 Dulcita 311

Dulichium 876 d U M P 336f, 337 Duna(s) arenosas 1023f formación y colonización 1007f litorales 1006, 1007 móviles 1043f pardas 1007 terciaria gris 1007 vegetación pionera 931 f Duplicación cromosómica 528, 529f de segmentos cromosómicos 370 en tándem 528 invertida 528

Duramen 184 formación 184 Durra véase Shorgum

Durvillea 674, 696 Dypterocarpaceae 1018

E Ebenaceae 846, 847 Eburoniense 878f E C A , unidades 112f

Ecballium 835 e laten uní. movimiento balístico 485f Ecdeiocoleaceae 812

Echinacea

1034

Echinocereus

822f

Echinops 860 Echinosteliales 602 Ecidios, primordios 630 Ecidiósporas 6 3 l f Ecoclina 548. 987 Ecofisiología 220. 9 0 6 Ecogramas lOOlff, 1002 Ecología 5, 574, 887 y sigs. botánica 10 científica 887, 889 científica, criterios de investigación 894 comparativa 906 de la fotosíntesis y la respiración 934 y sigs. de la reproducción 969-972 de las poblaciones 961-986 del crecimiento 938-940 pedológica véase Edafoecología premisas 889 teórica 906 vegetal 986-1002 vegetal de c a m p o 906 vegetal, enfoques de investigación 906 vegetal experimental 906 vegetal, fundamentos 889906 y escotomorfogénesis 442 y plantas transgénicas 371 Economía del carbono e isótopos 9 4 3 del dióxido de carbono 934 y sigs. energética y ecología 907-911 hídrica 252-267, 918-924 hídrica del ecosistema 923, 924 hídrica e isótopos del carbono 943 hídrica y ABA 431 hídrica y aumento del dióxido de carbono 951, 952f nutricional 924-934 Ecosistema(s) acuáticos 899, 900f autorregulación 895f balance energético 909 concepto 895f definición 894 economía hídrica 923, 924

estabilidad 983-986 estructura 894-905 explotación intensiva 957f jóvenes N E P 949 maduros N E P 948 principio de persistencia 985 producción de biomasa 946f productividad 995 redundancia funcional 985 Ecotipo 548f Ecotono 987, 995 E C R 1 420f Ectexina 759 Ectocarpales 669f sustancia atrayente en gámetas 460f Ectocarpus 669f, 674 Ectoendomicorrizas 502 Ectomicorrizas 258. 5 0 l f , 502f Ectoparásitos 491 Ectoplasma47 y corrientes plasmáticas 465 Ecuación de la economía hídrica 924 de Nernst 228 Edad de los árboles 423 Media, transformaciones de la vegetación 9 5 7 , 9 5 8 Edafoecología 906 Édafon 9 0 0 algas 697 Edelweiss vése Leontopodium Efecto cuello de botella 551 de Kok 327 de posición 529 Emerson 278 fundador 551 hidrófobo 33 invernadero 949 Eficacia biológica 890 Eficiencia cuántica de uso

véase QUE de absorción de dióxido de carbono véase C U E en el uso de nitrógeno véase NUE

Eichhornia 816 EIN2 proteína 436f Einstein, unidad 269, 270f Eje caulinar 133,134f, 151-187 caulinar, crecimiento 153, 154 caulinar, división longitudinal 154-156 caulinar, estado primario 174, 175 caulinar, estado secundario 175-187 caulinar, ramificación 162-169 embrionario 362 foliar, yema axial o axilar 153 ' El Cabo, región 1024 Niño 899, 1012 Elaeagnaceae 831

Elaeis 876 Elaeocarpaceae 829

Elaphomyces 620 Elaphomycetaceae 620 Eláteres 715

Indice a l f a b é t i c o

de hepáticas, cohesión 487f diploides 700 Elatinaceae 861 Eleaeis 812 Electrón(es), cadena de transporte 100, 279 flujo en el fotosistema I 283f transporte cíclico 280, 283f transporte fotosintético 277, 278f-280 transporte no cíclico 280 transporte pseudocíclico 280,283 Electroporación 41 Elefantes 1020 Elementos genéticos móviles 377 traza 241 Eleochris 812 Eleoplastos 105 Eleosoma 776 Eleítaria 816 Elicitores no específicos de raza 504, 511 Elkinsia 111 Elodea 47, 770, 805 canadensis, migración 9 8 0 Elongasas 327 Elsteriense 878f Elymus farctus 1006 repens y salinidad 935f Emblingiaceae 841 Embolia gaseosa 2 6 7 , 9 1 9 , 920 Embriófitos 600, 699. 866 cuerpo vegetativo 6 9 9 origen 867 reproducción 699 Embriogénesis, control 4 0 5 , 4 0 6 de angiospermas y polaridad 402 en plantas pluricelulares 4 0 0 Embriología 574 Embrión 116f, !53f, 750, 752 a partir de células libres 362f desarrollo 362, 776, 777f, 778f eje de polaridad 405f, 406 estratificación 4 4 0 genotipo y dormancia 431 pluricelular en reposo 699 somático 399 zigótico 399 Embrionía adventicia 544 Embrioteca 707f Emergencias 129 glandulares 141 EMF, actividad 407 Emigración 962 Empalme del R N A 381 f Empetraceae 847 Empetrum 847, 1007, 1008, 1040 nigrum 104 lf Emplazamiento 897f Encelia farinosa 1036 Encephalartos 784f, 785 Encina véase Quercus Encinar 1024 Endemismos 9 7 3 relictos 973f Endergónicos, procesos 225

Endexina 759 Endivia véase Cichorium endivia Endocarpo 779 Endocarpon 650 Endocianoma 113f Endocitobiontes 112 Endocitobiosis 112, 113, 871 primaria 652, 866 secundaria 652, 656. 689,

866 Endocitosis 82f Endodermis 124, 131f, 132 caulinar 174, 175 secundaria 132 terciaria 132 Endogonales 614, 616f y micorrizas VA 501 Endogone 614, 616f E n d o m e m b r a n a s 77 Endomicorrizas 502, 503f Endomyces 6 1 7 , 6 1 8 f Endomycetaceae 618 Endomycetales 617 Endomycetidae 616-618f, véase también Levaduras Endonucleasa(s) de restricción 371 de restricción EcoRlI 37 If Endoparásitos 491, 492f Endopeptidasas 356 Endoperidio 641 Endoplasma 47 Endopoliploides, tejidos 531 Endosimbiosis 4 9 3 Endosperma 116, 750, 752 formación celular 776 formación helobial 776 formación nuclear 776 primario 776 ruminado 776 secundario 776, 777f Endósporas de bacterios, choque térmico 4 4 0 Endotecio 707, 757f Endotérmicos, procesos, definición 224 Endotesta 7 7 5 Endothia 624 parasítica 953 Endotipo 632 Endoxidasa véase Citocromooxidasa Endozoocoria 781, 782 Endrino véase Prunus Enebro véase Juniperus communis Eneldo véase Anethum graveolens Energética de sistemas cerrados 223-226 del metabolismo 223-239 Energía de activación 232 distribución espectral 306 flujo 306 flujo a través del ecosistema 948f interna 223 lumínica 268-270 transformación 229-232 Enérgida 66

Enfermedad(es) del mosaico del tabaco 590 fúngicas 644, 6 4 5 , 9 5 3 fúngicas, lucha contra 644 humanas causadas por bacterios 593 vegetal, definición 503 Enfriamiento, daños por 9 1 3 Engelhardtia 839f, 840, 876 Engrasamiento primario 175 secundario 1 1 7 , 1 7 5 Enhanceosoma 382, 383f, 384 Enhancer 383f, véase también Intensificador Enlace(s) covalentes 17f glucosídico 31 peptídico 24. 25f, 27 peptídico, estructura 25f EnoIpiruvilshikimato-3fosfato-sintasa véase EPS-sintasa Ensayo y error 7 Entalpia, definición 2 2 4 libre 225 libre molar de activación 232 libre molar estándar 225, 226t Ent-caureno 426f Ent-copalilpirofosfato 426f Enterobacter 591 Enterobacteriaceae 591 Enteromorpha 677, 678f, 679, 695f, 1042 Ent-gibereliano, esqueleto 425f Entisoles 904t Entomofilia 77 lf Entomophthora 614, 616f Entomophthorales 614, 616f Entorno, definición 224f y fisiología 219, 220 Entrecruzamiento 68, 69ff, 70f Entrenudos 154, 729 crecimiento intercalar 365 dilatación y giberelinas 427 Entropía, definición 224 Entyloma 628 Envejecimiento, retraso y citoquininas 4 2 2 Envenenamientos alimentarios 593 Envés del primordio foliar 120 Envoltura(s) caulinares 188f de hidratación 17 nuclear 55, 59, 60 nuclear, poros 60f Enzima(s) 2, 24 adeni 1 izac ión-desan i I ización 237f alostéricos 238 cambios alostéricos 28 cambios conformacionales inducidos por sustrato 233f, 2 3 4 catálisis 232-236 centro activo 233 cinética 235f clasificación internacional 234t constitutivos 237 control de la actividad 237f239 w

1097

control de la cantidad 236, 237 cooperatividad 238, 239 de cloroplastos C. 300t de peroxisomas y glioxisomas 394, 395 de relajación 21 definición 232 desramificante véase Isoamilasas digestivos de carnívoras 4 9 3 especificidad de acción 234 fosforilación y desfosorilación 237f grupo prostético 234 heterotrópicos 238 homotrópicos 238 inhibición competitiva 238f inhibición por producto 238 Uticos de patógenos 505,507f modificación covalente 237f modificación no covalente 237 nomenclatura 234f Q 352 regulación 236-239 y ambiente 235, 2 3 6 y metabolismo ramificado 236f Eoceno 870f, 875, 876 Ephebe 650 Ephedra 7 5 7 , 7 7 5 , 777, 792, 793f, 794, 1037f distachya, distribución actual y anterior 881 f Ephemerum 113 Epiblema véase Dermatógeno Epichloe 625 Epicótilo 153f Epidendroideae 808 Epidermis 77f, 124f y sigs., 175 calcificaciones 125 formación del modelo 406, 407f pelosas 129 silificaciones 125 Epífitos 1012, 1013f Epífitos 1012, 1014, 10l9f hojas 198f, 200 Epilimnion 9(X)f Epilobium 776f, 841 angustifolium 971 hirsutum, mulante rhytidiophyllum 403 Epimacio 791 Epinastia 475 Episperma 750, 752, 775 Epistasis 527 Epistemología 7 Epiteca de diatomeas 664,666f Epizoocoria 782 Epoxidasa 284f EPS-sintasa 333f, 334f Equilibrio de Hardy-Weinberg 550 estado de 225 fluctuante 226 Equisetaceae 730f origen y desarrollo 748f Equisetales 730f, 731-733f. 861 cavidades carinales 732

1098

índice a l f a b é t i c o

esporangióforos 732 hábito 7 3 1 , 7 3 2 haces conductores 732 hapterios 732 prótalos 732 Equisetites 733 Equisetopsida 729-733. 861, 867 Equisetos véase Equisetales Equisetum 730f, 731, 732, 733, 747, 748 Eragrostis 814 Eranthis 817 Eremosynaceae 861 ERF1, factor de transcripción 436f Ergastoplasma 78 Ergosterol 504, 5 i 2 Ergotamina 625 Ergotoxina 625 Erica 1005, 1014 cinerea 1004 herbáceo 846 letralix 846, 1004 y nitrógeno 931 Ericaceae 846f, 1006, 1014, 1040 polen cuaternario 882f siempre verdes, transpiración 263t E n c a l e s 845f, 846f, 847f Eriophorum 812, 813f, 1040, 1041 f vaginatum 1006 Eritrosa 30f Eritrosa-4-fosfato 333f, 334 Erodium 825 Erwinia 591, 593 Eryngium campestre, distribución 974f Erysimum 841 f, 842, 973f Erysiphales 621, 622f Erysiphe 621 Erythroxylaceae 826 Erythroxylon 826 Escalloniaceae 861 Escama(s) gemaria 194f ovulífera 763 parietales 81 seminíferas 787, 788 suctoras I98f tectrices 787 Escapos 161 florales 156 Escherichia coli tamaño del genoma 370t coli 586, 5 8 8 , 5 9 1 coli, termotaxis 465 coli, transferencia de DNA 589f coli y plantas transgénicas 371 Esclereidas 132 Esclerénquima 132 Esclerocio 605 Esclerofilia 1024 Esclerófilo, floras de 876 Esclerotesta 775 Escobones 491 y citoquinina 507 Escopolamina 854

Escopolamina, estructura 347f Escorzonera véase Scononera Escotomorfogénesis 442 Escototropismo 467-470 Escutelo 814 Esfagnos véase Sphagnum y Sphagnidae Esfenofiláceas, origen y desarrollo 748f Esferosoma véase Oleosoma Espacio intermembrana mitocondrial 98 libre acuoso 248f libre de Donan (DFS) 248f Espadaña véase Typha Espádice 164f, 165 Esparceta véase Onobrychis Espárrago véase Asparagus Espartillo véase Spartina Esparto véase Stipa Espasmonema contráctil 52f, 53 Especiación 552-568 alopátrica 553-556 alopoliploide 562, 564-568 definición 554 fases 554, 555 geográfica véase Especiación alopátrica homoploide 562, 563 parapátrica 557 peripátrica 557 por efecto fundador 557 por recombinación 562 simpátrica 557, 558f Especialización celular 210 Especie(s), abundancia 521, 582,988 abundancia relativa 894 acompañantes 989 alopátricas 554, 555f anuales 422 autapomorfas 553 bienales 422 cantidad 894 capacidad de carga 983 características 989, 996 circumpolares, distribución 977f clasificación de valores de abundancia 989t clave 986 coexistencia 968 concepto biológico 552, 553 concepto cladístico 553 concepto c o m o punto de referencia 533 concepto de reconocimiento 553 concepto ecológico 553 concepto evolutivo 553 concepto fenético 552 concepto filogenético 533 concepto genético 553 concepto morfológico 552, 553 concepto taxonómico 552 concepto y agamospermia 545 continuidad 988 cubierta 988 definiciones 552

diferenciadoras o separadoras 989, 996 discontinuidad correlativa 552, 553f dispersión 988 dominantes 9 5 4 espectro de formas vitales 990t estratificación vertical 990 fidelidad 988 formas de crecimiento 989 formas vitales 989 genética de las diferencias 558, 559f, 5 6 0 grupos, emplazamiento 997 hapaxantas 422 hospedante de seguridad 371 indicadoras 899 modelo de distribución 989f perfil de exigencias 983 polacantas 4 2 2 , 4 2 3 por evolución divergente 553-560 potencia 989 reconocimiento 572 recubrimiento 988 simpátricas 554, 555f sistemas 987 sociabilidad 988 subordinadas 954 transformación 522f vitalidad 988 y población 894 y tipos de suelos 983 Especificidad del hospedante 489 Espectro de absorción de PR( y PRO 4 4 9 , 4 5 0 de acción de la fotomorfosis 452f de extinción de Pk( y P Rf) 449,450 de tipos de áreas 975, 976 Espeletia9\4, 1016, 1017f Espermatangios 605, 652 Espermatofitinos 783 y sigs., 867 Espermatófito(s) 115, 699, 750 y sigs. alternancia de generaciones 749f, 750 anatomía del talo 751, 752 autoincompatibilidad 541, 542 autopolinización 543 desarrollo radical 751 determinación del sexo 537, 539f diferenciación ecológica 548f disposición de las hojas 752 engrosamiento secundario 751 fases nucleares 749f flores 754 fósiles 861 y sigs. herbáceos 752 heterospóreo, origen 867 lagunas foliares 752, 753f leñosos 752 órganos vegetativos 750-753 origen 861-865

parentesco 861 -865 ramificación 751 ramificación axilar 162 rastros foliares 752, 753f ritmos circadianos 446t semilla 750 sustancias secundarias 753, 754 tipos de polen 670f Espermatogonios 605, 652, 673 Espermatozoides 7 6 l f , 762 fecundación mediante 774 y microtúbulos 50 Espículas 814f Espiga(s) 164f, 165 de agua véase Potamogeton Espiguilla véase Poa Espín 272 Espinaca véase Spinacia Espinal 999f Espinas 129, 172ft, 196 caulinares 170, 17 lf foliares 147f foliares y nomofilos 147, I48f radicales 205 Espino amarillo véase Hippophaé Espinos véase Rhamnus Espirilos 585, 591 Espirodistiquia 157f Espiroplasma 505 Espiroquetas 591, 592 Espirósticos 157 Espliego véase Lavandula angustifolia Esponja vegetal véase Luffa Esporangióforos, fototropismo positivo 467 gravitropismo negativo 470 peltados 729 Esporangios 600, véase también Esporocarpos cohesión en anillo 4 8 6 , 4 8 7 f gravitropismo negativo 4 7 0 Esporangiósporas 613 Esporas bacterianas 588, 593 de algas 652 de cianobacterios 595 de mixomicetes 602f diseminación 4 8 6 fúngicas 605 fúngicas, choque térmico 440 lanzamiento balístico 485 polarización 4 0 l f procarióticas 112 Esporocarpos 6CK), 601, 602f crecimiento por dilatación 364t Esporocistíolos 614f Esporocisto 605, 614f, 652 de Mucorales 613 germinal 604, 608f Esporocistóforos ramificados 606, 608f Esporodermis 759f Esporodermos 98 Esporofilos 718, 735f Esporófito(s) 599 con meristema intercalar 714 diploide 750, 7 5 l f

índice alfabético

estructura 153f heterospóreos 752 Esporogonio 700 Esporopoleninas 98, 676, 681. 685. 688. 694, 698, 759 Espuela de caballero véase

Consolida y Delphidium Esquejes 400f Esqueleto cromosómico 57. 60 del suelo 9 0 lt nuclear véase Matriz nuclear Esquizocarpo 7 7 9 , 7 8 0 f Esquizoendemismos 973f Esquizogénesis 122 Estacas e individualidad 364 Estacionalidad 898, 9 1 1 , 9 1 2 , 1003 Estaciones y plantas macrohémeras 444 y producción de biomasa 946f Estambres de las angiospermas 757f diferenciación 4 0 7 , 4 0 8 f partes 757f tigmonastia 477 y antofilo 147, 148f Estaminodios 757 Estaquiosa 3 1 1 , 3 1 2 f Estaténquima 363, 472f formación 405f. 406 posición 472f Estatocistes 472f Estatolitos 472f, 473f, 474f Estela 1 7 5 , 7 1 7 tipos de formación 176, 177 Estepa 1034, 1035f

de Artemisia

1034

templada 999f Esterasa, actividad c o m o función correctora 390 Estereoma 132 Esterigmas 627 Esterilidad citoplasmática hereditaria masculina

véase CMS de los híbridos 556 polínica y mutación mitocondrial 528 Esteroides 754f. véase también Triterpenos Estigma(s) 463ff. 764, véase también Mancha ocular excitables 477, 478f rojo lf Estilo, conducto de transmisión 764 Estiloides de oxalato cálcico 86f Estimulación, éxito 458 Estímulo(s), captación 458 correlativos 410 definición 400. 457 fase de respuesta 458 fisiología 457, 458 ley de la cantidad 458 suma 4 5 8 tiempo de latencia 458 tiempo de presentación 458 tiempo de reacción 458 transferencia 458

Estipe 807 Estípulas 188 Estirpe vicariante 973f Estivación 756f Estolones 156. 971 de la patata, control correlativo 4 1 0 función de reserva 155f Estoma(s) 122, 124f, 125f, 126, 1 2 7 M 2 9 , 1 9 0 , 9 1 8 aeríferos 127 con e s c a m a s de carbonato cálcico 127 conducta en la naturaleza 922f. 923f cursos diarios de abertura 923f de espermatófitos 7 5 3 desarrollo 127f e f e c t o de borde 2 6 3 estructura 481 fotonastia 481, 482 hidronastia 481 microfibrillas 482f movimientos 448 movimientos activos 481 movimientos hidropasivos 481 movimientos pasivos 481 nastias 481-484 quimonastia 4 8 3 reacción feed forward 920f, 921 ritmos circadianos 481 sistema de acoplamiento inverso 297f termonastia 481 y A B A 431 y absorción de C O , 296. 297f y pérdida de turgencia 921 y señal de la raíz 920, 921 f y transpiración 262, 2 6 3 , 9 2 0 y transporte iónico 4 8 2 , 4 8 3 f Estomio 4 8 7 , 7 5 8 Estragón véase Artemisia

dracunculus Estramonio véase Datura Estrategia(s) de guerrilla 971 de inversión 896 de la falange 971, 972f de poca flexibilidad 896 de transmisión 896 K 969, 970f K extrema 971 r 969, 970f vitales 895, 9 6 9 Estratificación 439, 4 4 0 y A B A 431 y germinación 4 2 9 Estrato arbóreo 9 9 0 arbustivo 990, 1012 de musgos y liqúenes 9 9 0 herbáceo 990 limitante aerodinámico 9 2 3 Estrellas véase Gagea Estrepsiteno 69 Estrés 897f definición 891 evitación 8 9 l f reacciones frente al 891 f

tolerancia 896, 897f. 986 Estricnina 847 Estróbilos 788 Estrofantina 345 Estrofíolo 776 Estroma del cloroplasto 103 Estromatolitos 597 Estrómulos 101 Estructura de la población 894 disipativa de energía 2 primaria de los ácidos nucleicos 19 Eswertia marina 754f Etalio 602 Etefon y maduración 4 3 4

origen 4, 5 tamaño 6, 108

Eucladium 712,716 Eucommiaceae 847 Eucontinental, zona 975 Eucotiledóneas 166, véase también Rosidae eje caulinar 174f engrasamiento secundario 178f leñosas, estado primario 175 nervadura 191 nucleares 819-861 Eucromatina 45, 55, 382 bucles 382

Ethmodiscus 666

Eucryphyia

Etileno 432-436 biosíntesis 4 3 2 , 4 3 3 f c o m o cairomona 432, 517 c o m o feromona 432, 517 compuestos y artrópodos 515 e IAA 432 funciones 433-435 liberación a partir de etefon 434f mecanismos moleculares 435,436f metabolismo 432. 433f vías de señalización 435, 436f y flujo de látex 435 y tejido de separación 417 Etilmetano sulfonato (EMS) y mutagénesis 368f Etiolación 441 Etioplastos 105,107f Euastéridas 1 847-855 II 855-861

Eudicotiledóneas 798

Euastrum 692 Eubacterios 585 cubiertas celulares 111. 112f fijadores de nirógeno 494 microestructura 108f tamaño 6 Eucaliptos véase Eucalyptus Eucalyptus 5, 1 4 1 . 7 1 5 . 9 1 4 , 915f, 958, 979, 1020, 1025f, 1026, 1027f, 1031 f circulación de agua 265 pauciflora 918f, 920f

regnans 1030 y herbívoros 929 Eucarios 5 8 3 Eucariotas 1,2, 5 8 3 , 5 9 8 - 8 6 1 duración de las generaciones 108 fotótrofos, origen 871 heterótrofos, origen 871 niveles de organización 600 nomenclatura genética 370 origen 599 reproducción 599, 600 separación filogenética 599 transcripción 381 Eucarpia 609, 610 Eucarya véase Eucariotas Eucitos 1 , 5 8 3 como células en mosaico 114 compartimentación 108 división 76 estructura 598, 599

1099

1026

Eudorina 685 Eugenia 840 Euglena l f , 6 9 0 f , 6 9 7 fototopotaxis positiva 463f Euglenophyta 690f. 867 ampula 690 caracteres químicos 662t heterótrofos 6 9 0 mancha ocular 690 película 690 Eumycota 609-650 fecundación 609 pared celular 609 Euoceánica. zona 975 Euonymus 839f, 840

verrucosa 1005 Eupatorieae 860, 861 Eupatorio véase Eupatorium

cannabinum Eupatorium cannabinum 861 Euphorbia 798, 826, 827. 828f, 829, 1022 canariensis 1023f dendroides 1043f palustris y salinidad 935f Euphorbiaceae 140, 141. 826, 827, 828f, 829, 1022

Euphrasia 852 mínima, distribución 974 Euploides, alteraciones 531 Eupomatiaceae 801

Euptelea 819 Eupteleaceae 817. 819 Europa, banda litoral 1004 central véase Europa media especies arctoterciarias 876 flora en el Weichseliense 879f media 1028 media, agua de evaporación 924 media, agua del suelo 923 media, bosques, humedad y acidez del suelo 998f media, bosques, sistema sintaxonómico 998f media, desarrollo de la vegetación 996f media, distribución de la vegetación lOOOf media en el Eoceno 876 media, enfriamiento 876 media, especies inmigrantes de período cálido 883

1100

índice alfabético

media, formación climax 1004 media, paisajes cultivados 1008f media, piso alpino 1007. 1008f y sigs. media, piso montano 1007 y sigs. media, pisos altitudinales 1005f media, sucesiones progresivas 996f media, sucesiones regresivas 996f media, tierras bajas hasta piso submontano 1004-1007 media, vegetación 1004-1009 media, vegetación primitiva 1004 media, zonas de vegetación 884f vegetación en la última glaciación. 878, 879f Eurotiaceae 6 2 0 , 6 2 1 Eurotiales 620, 621 Eurotinae 620, 621 Eurotium 620, 621 f Eurrósidas 1 825-840 II 840-845 Euryarchaeota 598 Eusporangiatae 737f, 738f Eustela I76f, 177. 737 Eustigmatophyta 662 Evaporación 262 total 909f Evapotranspiración 908f, 909f Evernia 649. 650 Evolución 209 componentes 521 de las poblaciones 961 y sigs. divergente 147 divergente y especie 553-560 estudio 10 molecular 5 5 1 , 5 5 2 neutral, teoría 551, 552 prebiótica 4 precámbrica 4 reticular 567. 578 y diversidad 519 y estrés 891 y poliploidía somática 531 y selección natural 548 y sexualidad 71 Excitones, energía sobrante 284 transferencia 272, 273f Exclusión competitiva 968, 984 Excreción 85, 140. 3 5 7 f - 3 5 9 holocrina 357f. 359 intracelular expulsora 358 intracelular separatoria 357f, 358 Excreciones o excretas 137. 357 Exergónicos, procesos 225 Exidiopsis 629f Exigencias ecológicas y competencia 954 Exina 759f

Exobasidiales 629, 630f Exobasidium 628f. 630f Exocarpo 779 Exocitosis 44. 81 f, 82f, 358 Exoesqueleto 87 y citoesqueleto 91 Exón 380f, 381 5'-Exonucleasas 387 Exopeptidasas 356 Exoperidio 640 Exotecio 757 Exotérmicos, procesos, definición 224 Exotesta 775 Expansina 91, 418 Expansión celular y citoquininas 422 Experimentación biológica 7 Experimento de plasticidad fenotípica 523f, 524 Exposición 899 Expresión génica diferencial 55 génica, intensidad 382 génica y mutaciones cromosómicas 528, 529 Expulsión ecrina 357f, 358 granulocrina 357f, 358 Exteína 392 Extensina 89 Extinción(es) 966 coeficiente 910 e influencia humana 884 en masa 868f en un bosque 9IOf grandes 9 8 3 lumínica 306f Extremo amino C-terminal 25 amino N-terminal 25 Extrusomas 81 Eyectosomas 81, 657

F ( , unifonnidad 534 F„ segregación 534 Fabaceae 230ff, 231 f, 829f nudosidades radicales 496 Fabales 2 3 l f , 829f, 830ff Faboideae 830f, 831 f importancia económica 831 Facilitación 990 Factor(es) ambientales 160, 897f y sigs. autocrínicos 411 bióticos 897f climáticos limitantes 981, 982f de patogenicidad 505 de transcripción (FT) 57, 382, 383f, 384, 387 despolimerizador de la actina (FDA) 4 8 ecológicos 897f y sigs. estresantes 891 f M P F 397, 398f Nod 497f, 498 paracrínicos 411 químicos 897f tau 50 FAD3I8

estructura 320f potencial redox estándar 320t Fagaceae 835, 836f, 837, 838 Fagales 835-840 Fagocitosis 82 y endocitobiosis 113, 114f Fagopyrum 823 Fago(s) 6, 23. 589f, 590 T 2 589f Fagus 798, 835, 836f, 1028, 1031 f bosque de regeneración 991 f distribución 974, 975, 976f polen cuaternario 882f sylvatica 954, 1004, 1028f sylvatica, años de ceba 971 sylvatica, distribución 880f, * 981,983 sylvatica, migración 980 sylvatica, refugios cuaternarios 879 y ritidoma 186 Falcatifolium taxoides 490 Fallopia 768f Falo hediondo véase Phallus Faloidina 4 8 , 4 9 f Falotoxina 6 4 0 Falsa acacia véase Robinia Falso carpe véase Ostrya plátano véase Acer Familias génicas 529 Fanerófitos 160. 162f estivivirentes o estivifolios 160 porcentajes 990t sempervirentes 160 Fanerógamas, ontogénesis 362. 363f Farmacofagia 351 (i-Farneseno 513, 514f Famesilpirofosfato 430f Fase bicelular 116f cordiforme 116f de octante 116f G„ 64, 65f G, 62, 65f, 397 G, y diferenciación celular 399 G, 62, 65f, 397 globular 116f M 62, 397 S 62, 397 triangular 116f turbiniforme 116f Fecundación 750, 762f, 768f, 774, 775 cruzada véase también Alogamia cruzada ocasional 546 doble 775 sistemas 537 y sigs. Felema véase Súber Felodermis 130 Felógeno, formación 131 Fen 4, 18 Fenilalanina 25f síntesis 333f Fen i 1 al an i na-ami no-1 i asa véase PAL Fenilpropano, síntesis 341

Fenograma 575. 576f, 578 Fenol 339-343 y herbívoros 929 y patógenos 511 Fenol icos, compuestos, síntesis 340f Fenología 892, 897f y tiempo biológico 892 Fenoloxidasas 644 Fenometría 892 Fenorrítmica 1018 Fenotípica, variación, cálculos 538 Fenotipo(s) 362, 524, 895 de F. 534 nomenclatura 370 normas de reacción 524 recesivos 527 Fenton, química de 284 Feoplastos 104 Fermentación 315, 316f, 317 alcohólica 317, 643 con levaduras 617 láctica 317 Fermentos véase Enzimas Feromonas 517 de alarma 516. 517 Ferralsoles 905t Ferredoxina 500 y hierro 242 Ferredox i na-1 iorredox inareductasa. actividad 292f Ferrobacterios 314 Ferrocactus 1022f Férula 856 Festuca 814f, 1016, 1017f ovina 1007 rubra 1006 rubra y salinidad 935f Fibras del huso 64 esclerenquimáticas 1 3 2 , 1 3 3 f leñosas 179f, 180 liberianas 184, 185f liberianas leñosas y fabricación de tejidos 133 Fibrillas de celulosa 89, 90f Fíbulas 634, 635ff Ficoalexina 342 Ficobilinas 103, 2 7 1 , 5 9 4 , 662t Ficobil¡proteidos 273, 650, 651 Ficobilisomas 103, 105f. 273, 594, 595, 651 estructura 275, 276f Ficoblastos 676 Ficocianinas 271, 273. 650, 651 espectro de absorción 271 f Ficocianobilina 273 estructura 274f Ficoeritrinas 271, 273, 651 espectro de absorción 2 7 l f Ficoeritrobilina 273 estructura 274f Ficomicetes 605 Ficoplastos 682, 688 Ficus 772f, 833, 8 7 6 , 9 7 1 , 1012 elástico 140 Fiebre aftosa 590 amarilla 590 Fig Tree, serie 871 Filamento(s) 757 celulares 586f *

índice a l f a b é t i c o

estaminal, crecimiento por dilatación 364t pluricelulares 586f intermedios (IF) 51 Filicopsida 734-750, véase también Helechos y Pteridopsida Filóclados 145, I47f. 169 Filodios 189f Filogénesis 3 reconstrucción 4 Filogenia 10, 571 v sigs., 866-868 de taxones 578 y clasificación 578 Filoides 212f, 213f, 670, 672f Filoma 153, 188 crecimiento 153 Filoquinona 283, 347 estructura 279f síntesis 340f Filotaxis 156-160 dispersa o helicoidal (dispersión) 156f, 157, 158f, 159f dística véase Distiquia formaciones de modelos 159 modelo de efecto inhibidor 159 tipos 156f verticilada 156f, 157, I60f verticilada, regla de la alternancia 157 verticilada. regla de la equidistancia 156 y c a m p o s de inhibición 159 y modelo hexagonal 158. 160f Filtro lipídico, teoría 76 Fimbrias 588 Fischerella 596 FISH, técnica 565 Fisiología 10, 144. 219 y sigs., 574 de los estímulos 457, 458 de los movimientos 219, 457 y sigs. del desarrollo 219, 361 y sigs. del metabolismo 219, 221 y sigs. y plasticidad fenotípica 524 Fisiotipo 895 Fissidens 712, 713f Fissidentales 712 Filoalexinas 89, 511, 644 estructura 512f Fitocenosis 894 Fitocito 9 Fitocromo(s) 4 4 7 , 4 4 8 acción 4 4 8 . 4 4 9 B 453, 455f B, control de actividad genética 455f de clase I 450t, 451 de clase 1 y II, comparación 452f de clase II 450t. 4 5 1 , 452 de clase II. modo de acción 453

desplazamiento al núcleo celular 395 estructura 448 estructura de la holoproteína 45 lf grupos c r o m ó f o r o s 450t sensibilidad espectral 450t sistema y fototropismo 467 tipos características 450t tipos de respuestas 455t y dicroísmo 4 6 6 y floración 4 5 l f y fotoperiodicidad 911 y hojas de sombra o de sol 305 y luz roja 912 y sombra verde 4 5 0 y sombras neutras 4 5 0 Fitocromobilina 448,450t, 451 f Fitoeno 346f, 347 Fitoesterol 344t. 345 Fitofagia 9 5 3 Fitoflagelados 1 Fitohormonas 3 6 3 , 4 0 0 , 410 análogos sintéticos 411 antagonismo con el A B A 431 concentración 411 de patógenos 507 y células diferenciadas 399 y ciclo celular 398 y control del desarrollo 411 y sigs. y tigmonastias 481 Fitomasa 896 distribución 268t Fitómero 154. 363. 364 Fitopatología 503. 574 conceptos fundamentales 504 y sigs. Fitoplancton 658, 666. 925 Fitoplasma 505 Fitoquelatina. estructura 246f Fitosaneamiento 246 Fitosideroporo 251 f Fitotelmas 2 0 0 Fitzroya 1026 cupressoides, edad 4 2 3 Flacourtiaceae 826, véase también Plagiopteraceae Flagelados, estigma coloreado 105 fotosintéticos, ritmos circadianos 446t Flagelina 110, 504. 588 Flagellariaceae 812. 813 Flagelo(s) 53-55 bacterianos 110. 459. 587f bacterianos, estructura 110. Illff barbulados 54. 603 de algas 652 estructura 53ff estructura del sistema 676, 677f eucariotas 4 5 9 fases de avance y oscilación 459f heterocontos 603, 604. 660 impulsores 459

mecánica del movimiento 459f natación con 458 opistocontos 609 periféricos 588 plasmáticos 588 sin bárbulas 54 tractor 459 Flavano, estructura 342f Flavina 450t Flavín-adenín-dinucleótido véase FAD Flavobacterium 591 Flavonoides 341-343. 754f síntesis, 340f. 342f sulfatados 310 trihidroxilados 825 y rizobios 496, 497f Fleína. estructura 32f propiedades y funciones 33t Fleo véase Phleum Fl i pasas 80 Flip-flop 35, 74, 80 Flobafenos 86, 184. 186 Floema 135, 136 carga 311, 312 composición del contenido 311 corriente en masa 313 descarga 313 e IAA 415, 416f gradiente de presión 3 1 3 intensidad de absorción 313 origen 861 poros 94 secundario 184. 185f, véase también Líber teoría de la corriente de presión 313 transporte de agua 254 transporte de asimilados 312,313 y lignina 96 Flor(es) 151, 154. 750-769 acampanadas 773 acopadas 773 amariposadas 773 angiosperma hermafrodita. origen 864f, 865 apinceladas 773 aroma 771 asalvilladas 773 asimétricas 769 bisexuales véase Flores hermafroditas caída véase Senescencia cantarófilas 774 colores 7 7 1 como braquiblasto 155 de agua 597 de las orquidáceas 807, 808, 809f de loto véase Nelumbo de nieve véase Leontopodium de planta macróstila 541 f de planta micróstila 541 f de San Juan véase Hypericum diagramas 769f dicíclicas monocíclicas 769

1101

diplostémona 757 disimétricas 769f dorsiventrales 769f engañosas 773 entomófilas 774 epíginas 768. 769f esfingófilas 774 espolonadas 773 falenófilas 774 fasciculadas 7 7 3 fórmulas 769 fotonastia 476f fúngicas 638 genes codificantes mutación 527f haplostémonas 757 hermafroditas 537, 754 hermafroditas autocompatibles 542 heteroclamideas 755 hipóginas 768. 769f inhibición de la caída y auxinas 417 labiadas 773 lugar de cría para animales 772 melitófilas 774 miófilas 774 monófilas 773 monosimétricas 769f nectaríferas 772 oleíferas 772 oligófilas 773 ornitófilas 774 papilionadas 773 pentacíclicas 769 perfumadas 772 períginas 768. 769f polifilas 7 7 3 poliníferas 771, 772 pol¡simétricas 769f psicófilas 774 quiropterófilas 774 radiadas 769f resiníferas 772 resupinación 807 revólver 773 ringentes 773 rotáceas 773 simetría 769f terminal 166 tetracíclicas 769 trampa 773 tubulosas 773 tubuloso-acampanadas 773 unisexuales 537, 754 y animal, coevolución 773 y polinizador. relación 773 zigomorfas 769 Flora(s) 572 alpinas holárticas 877 arctoterciaria 876 de Dryas 878 de esclerófilos. origen 876 holártica, origen 876 influencia humana 883, 884 mediterránea 877 poblaciones residuales 884 segetal 992 tropical del Terciario 876

1102

Indice a l f a b é t i c o

xerófila de las sabanas, origen 877 Floración, estímulo y giberelinas 428 número de ciclos de inducción 444. 445 y etileno 4 3 4 y fitocromos 4 5 l f y fotoperiodicidad 443, 911 y temperatura 440. 441 f Florescencia(s) parciales 166 principal 165 Florideophyceae 655, 656 Floridósidos 651 Florígenos 441, 445 Flujo(s) de fotones o cuantos

306, véase también PFD de membrana 77, 81, 82 génico 545 génico, barreras incompletas 558 génico, distancia 551 génico ocasional 546 génico y ploidía 564 Fluoroglucina, estructura 355f Fluvisoles 905t F M N , estructura 320f potencial redox estándar 320t Fobotaxis 460

Foeniculum

vulgare 856

Foliación inclinada 1042f Folículos 780f Folíolos 191 Follaje caduco y etileno 435

Fornes 639, 641, 643 Fontinalis 714, 716 Foot layer 759f Forma de vida y flujo génico 546 Formación(es), definición 998 terrestres, tipos 999f vegetales 987 Formas vitales 160-162f Fórmulas llórales 769

Forsythia 850 Fosas sépticas 4 9 0 Fosfatidilcolina (PC, lecitina) 329 estructura 34f Fosfatidiletanolamina (PE), estructura 34f Fosfatidilserina (PS), estructura 34f Fosfoadenosinfosfosulfato véase PAPS Fosfoenolpiruvato véase P E P Fosfoenolpiruvato-carboxilasa véase PEP-carboxilasa Fosfoenolpiruvatocarboxiquinasa 331 f D-3-Fosfoglicerato 289f, 290 Fosfoglicerato quinasa 316f, 317 quinasa. cambio confonnacional 233f, 234 Fosfolípidos 35 estructura 34f Fosfoproteínas 28 Fosforilación de fototropina 469

en cadena de sustrato 230, 316,318 oxidativa 100, 319 Fósforo 242, 9 2 4 c o m o limitante 9 3 3 elecronegatividad I7t en cenizas vegetales 240t en materia vegetal 240 situación global 9 3 3 y células oclusivas 483f y competencia 932 Fósiles 4 característicos 869 determinación de la edad absoluta 869, 870 primeros 866 reconstrucción 869 y macroevolución 569 Fosilización 869

Fossombronia

704

Fotoautotrofia 696 Fotoautótrofos, vegetales 222,

268 Fotobiología. unidades 306 Fotobiontes 503, 646 Fotodiferenciación 448 Fotoequilibrio de PH( y PK() 449,450 Fotofobotaxis 462-464 Fotofosforilación 284-286 cíclica 283 Fotohidrotrofia y obtención de carbono 223t Fotoinhibición 284 Fotolisis del agua 278, 288 Fotolitotrofia y obtención de carbono 223t Fotometría espectral, conceptos 306f Fotomodulación 4 4 8 Fotomorfogénesis 441 y sigs. Fotomorfosis 438, 441 en la mostaza blanca 442t espectros de acción 452f Fotonastia 476f Fotones 269 densidad de f l u j o véase P F D flujo 306 Fotoorganotrofia y obtención de carbono 223t Fotoperiódicamente neutras, plantas 443, 444t Fotoperiodicidad 9 1 1 , 9 1 2 definición 4 4 3 diferenciación genética 911, 912 Fotoperíodo, efectos principales 4 4 3 y floración 4 4 3 y morfosis 438, 443-446 y senescencia foliar 423 Fotorreceptor(es) 447, 467 en hongos 6 0 9 estructura molecular 464 evolución 454f pyp 4 6 2 y desarrollo regulado por la luz 447 y sigs. Fotorrespiración 295f, 296 gasto energético 296

Fotorreversibilidad del sistema del fitocromo 4 4 9 Fotosíntesis 1,4, 101 y sigs., 267-307, 652 C 4 814 controles redox 379f de CMore Ha. espectros de extinción y de acción 271 f ecología 934 y sigs. elementos de las cadenas de transporte 282t en bacterios purpúreos 286f en bacterios verdes del azufre 286f pigmentos 270-275 principios energéticos 229f protección 284 punto de compensación lumínica 306f reacción lumínica 267-288, 936 reacción oscura 268, 288, 936 reducción de la capacidad 950. 9 5 l f rendimiento de la reacción lumínica 280 separación de fotosistemas 284 tasa máxima ( A ^ ) 922f vía del carbono 288-307 y d e m a n d a de asimilados 938 y disponibilidad de agua 307 y estomas 922f y factores externos 304-307 y fotonastia de estomas 482 y luz 892, 893f y micorrizas VA 501 y temperatura 326f Fotosistema 1 283f, 284 II 278, 2 8 l f , 282 evolución 287 y evolución de plastidios 378 y rendimiento cuántico 278 Fototaxis 448 positiva 462 reacciones fóbicas 462-464 reacciones tópicas 4 6 2 Fototrofia 588 Fototrofismo 4 4 8 Fotótrofos 1 Fototropina 450t, 4 6 6 1 467 y sigs. 2 467 y sigs. espectro de extinción 468f estructura 467, 468 y fotonastia 4 8 4 Fototropismo 470 cambios con el desarrollo 467 espectro de absorción 468f negativo 467f positivo 467f y auxina 469f, 470 y diferencia de claridad 469f Fouqueriaceae 846, 847 Fracción de masa caulinar (SMF) 940. 9 4 l t

de masa foliar (LMF) 940. 9411 de masa radical (RMF) 940, 941t Fraccionamiento celular 43f meristemático 119 Fragaria 832ff e IAA415,416f

Fragilaria 667 Fragmobasidios 628f, 630, 636 Fragmoplasto 65, 681, 688 formación 65f Frailejón véase Jathropa Frambuesos véase Rubus Francoaceae 825 Frangula 833f Frankeniaceae 820

Frankia 591, 833 Fraxinus excelsior 850f, 1004 ornus 850f, 1024 polen cuaternario 882f Frecuencia alélica y selección natural 548 de una especie 988 Fresal véase Fragaria Fresno véase Fraxinus común véase Fraxinus

excelsior Frío y germinación 439, 440f y yemas 4 4 0

Fritillaria 806 Fritschiella 687f, 697 Fromental véase

Arrhenatherum Frondes 190, 735 tridimensionales 735 F R Q proteína 449f Fructanos 32 Fructificación y fotoperiodicidad 911 zigótica 693, 694, 698 Fructofuranosa 30f Fructosa-1,6-bisfosfato-1 fosfatasa 293 Fructosa-2,6-bisfosfatofosfatasa 294 Fructosa-6-fosfato-1 -quinasa 293 Fructosa-6-fosfato-2-quinasa 294 Frullania 704, 705f Frústulo de diatomeas 664,667f Frutales 832, 833 Fruto(s) 779-781 apocarpo 779 caída véase Senescencia capsulares 780f carnosos 779 cenocarpo 779 competencia por el alimento 410 de la pasión véase

Passiflora dehiscentes 779. 780f desarrollo e I A A 4 1 5 diseminación 486 dispersión 781, 782 dorsicidas 779 en clusa 781 explosión con arrollamiento 485

índice a l f a b é t i c o

f r a g m e n t a b a s 779, 780f indehiscentes 779, 780f, 781 inhibición de la caída y auxinas 417 leñosos y fuego 914, 915f loculicidas 779 lomentáceos 780, 781 maduración y etileno 4 3 4 maduración y senescencia 424 monocarpo 779 n u c i f o n n e s 779. 780 real y frutos secundarios 410 regulación del desarrollo 410 secos 779 septicidas 779 sin semillas 415 ventricidas 779 y giberelinas 4 1 6 Fucales 6 7 1 , 6 7 3 f , 674 reducción del gametófito 671,672 vejigas flotadoras 672 Fiu hsia 841 Fucoidano 668 Fucoserrateno 460f Fucoxantina 273, 662t, 663 estructura 274f Fucus 600, 671, 673f, 674f, 695f, 696, 1042, 1043f ciclo vital 675f Fuego véase Incendios Fuerza(s) capilares 256 de London-Van der Waals 33, 34 protón-motriz 228, 319 Fuligo 602 Fumaria 842, 1007 Fumarasa succinato deshidrogenasa 75t Fumaria 819 Fumariaceae 817. 819 Fumarioidea 819f Fuñaría 706f, 707f, 712f, 713f, 715, 798f Funariales 713 Fungi imperfecti véase Deuteromycetes Funtumia 849 Furano 30f Furanocumarinos 339t Furanosa 31, 19 Furcellaria 655 A^-Furfuri Iami nopurina véase Cinetina Fusarium 646, 697 Fusicladium 627f Fusicoccina 419. 484, 507, 508f Fusicoccum 646 Fusiones celulares artificiales 41 Fynbos 1024

G Gagea 806 Galactanos 32 Galactolípidos 31, 35 p-D-Galactosa 30f p-D-Galactosa-6-sulfato 30f

Galactosamín-galactano 609 Galactosiltransferasa 81 Galacturonano, estructura 32f propiedades y funciones 33t Galanthus 809, 810f Galeopsis 8 5 l f , 852 segetum 85 lf Galinsoga 861 Galium 798, 849 odoratum 849f sylvaticum 1005 verum y salinidad 935f Gallionella 592 ferruginea 314 Galvanotropismo 475 Gámeta-gametangiogamia 619 Gametagamia 599 Gametangióforo 702, 703f Gametangiogamia 599. 604, 608f, 613, 619 Gametangios 605 de oomicetes 604 Gámetas 38, 66, 70 de algas 652 de helechos, quimotaxis 460t de hongos, quimotaxis 460t opistocontas 609, 6 lOf sustancias atrayentes 4 6 0 f , véase también Gamones Gametocistos 605 Gametófito 599 desarrollo 766f femenino 766-768, véase también Saco embrionario haploide 750, 751 f masculino 761-763, véase también Grano de polen pluricelular masculino, desarrollo 761 f, 762f y esporófito alternancia 524 Gamones 460f. 461 Gamuza véase Hydnum Gaps dynamic 969, 990 Garbanzo véase Cicer Garriga 1024 Garryaceae 847 Garryales 847 Gases perjudiciales, difusión hacia dentro 923 Gasteromycetales 638 Gasteromycetes 636, 642f Gastroboletus 640 Gasytha 802 Gatuña véase Ononis Gayuba véase Arctostaphylos uva-ursi G-box 3 8 7 , 4 5 3 GCC-box 436 G D P Ran, proteína ligasa 395f Geastrales 638, 642f Geastrum 638, 642f Geissolomataceae 861 Geitonogamia 543 Gelidium 676 Gelsemiaceae 847 Gemación celular 66f de levaduras 616 de tipo cicatricial 617 Gen(es) 4. 1 8 , 5 5 , 5 7 4 A/a de Prímula 5 4 1 , 5 4 2

activación 38 activación por auxinas, hipótesis 420f actividad diferencial 365 AGAMOUS (AG) 407, 408f ajenos de plantas transgénicas 372t APETALA 1 (API) 407, 408f APETALA3 (AP3) 407, 408f aumento de la expresión 374 AUX1 4 7 4 avirulentos véase Gen avr avr 504f AXRI, mutación 420f c de Arabidopsis thaliana 369 CAB 446, 448f, 453 CAB y ritmos circadianos endógenos 4 4 7 , 4 4 8 f constitutivos 365 COP 4 4 2 CTRI 435 CYCLOIDEA 408 de autoincompatibilidad 540 de Cdc 398 de diferenciación de primordios florales, clases 407 de dorsoventralidad 408 de funciones conocidas de Arabidopsis thaliana 368f de hipersensibilidad 512f de la ACC-oxidasa 4 4 6 de la anhidrasa carbónica 446 de la catalasa 446 de la clorofila-a/b-ligasa véase Gen CAB de la gliceraldehído-3fosfato-deshidrogenasa 446 de la |í-glucuronidasa uidA 375 de la indolacetamidaamidohidrolasa 509f, 510 de la interacción patógenohospedante 507f de la isopentenil-transferasa 509f, 510 de la nitrato-reductasa 4 4 6 de la RubisCO-activasa 446 de la triptófanomonooxigenasa 509f, 510 de otra especie, expresión en plantas transgénicas 374f de resistencia véase Gen R definición 380 del criptocromo (cr¡ y cr2) 453 del DNApt, transcripción 381 del tabaco activador de la senescencia SAG/2 (GAS) 424 DET 442 diferenciales 365, 366 disminución de la expresión 374 distancia entre sí 536 en mosaico 381 estructura 380f, 381

1103

extraños, sobreexpresionar 507 familias, nomenclatura 370 familias, regulación de la transcripción 387 fix 498 fundamentos de la actividad 380-387 GA1429f GA-MYB 429f Glg de Prímula 541 GNOM 406 homólogos 387 inhibidores del programa de desarrollo 406, 407 ipt 422, 4 2 4 KNOTTED 409 libre combinación 535 ligados 535 mezcla 67 morfogenéticos 560 mutantes 527 nif 498 Nod 497f, 498 nomenclatura 370 NPHI 467 NPL1 467 nucleares y condrioma 380 nucleares y expresión del plastoma 379 número 366 número en plantas superiores 365 osmóticos e identidad 407 Plp de Prímula 541 para R N A m ribosómico 377 parálogos 387 PISTILLATA (PI) 407, 408f preiotrópico 549 psbA 378, 379f, 528 quiméricos 376f R 504f, 507f regulación 365 reguladores, mutación 527 reloj 449f reportero 374 represión 38 S de Prímula 541 saltarines 6 SAURA1A SEPALLATA (.SEPI, SEP2, SEP3) 4 0 7 , 4 0 8 f silvestres 370 tamaño 366 uidA 375 Genciana véase Gentiana Gene silencing 567 Generación espontánea 3 Género 579 Genete 894 definición 544 Genética cuantitativa 536 de poblaciones 550 del desarrollo 144, 365 y sigs. información 4 variación, cálculos 538 Genículas 205 Genista 831 Genisteína 343f Genlisea 854

1104

índice a l f a b é t i c o

Genoma(s) 57, 366 bacterianos, tamaño 370t de Arabidopsis thaliana 367,368f de plastidios, 366. 377-379, véase también Plastoma del plastidio del tabaco 378f mitocondrial 366, 379, 380, véase también Condrioma nuclear 366-377, véase también Nucléolo plastidial e hibridación 5 6 3 tamaño 366f, 370t Genómica 11 Genomosperma kidstoni 863f Genotipo 362, 524. 894 Gentiana 756, 798, 847, 958, 1008, 1016, 1017f acaulis 980 distribución 973f lútea 848f Genlianaceae 847, 848ff Gentianales 847, 848ff, 849f, 850 Gentianella 847, 1016 Geobotánica ecológica 906 Geoelementos 974 Geófitos véase también Criptófitos bulbosos 161, 162f porcentaje 990i rizomatosos 161, 162f Geolegnia 604 Geosiphon 649 pyriforme simbiosis 494f Geraniaceae 825f Geraniales 825f Geranilgeranilpirofosfato 426f Geranium 798f, 825f Germinación 782, 783 epigea 195, 783 hipogea 195, 783 sobre la planta madre 783 y A B A 431 y giberelinas 429f y sistema del fitocromo 452t y temperatura 439, 440f Gerontoplastos 101 propiedades 106t Gesneriaceae 850, 852 Geum 1008 GFP, gen y plantas transgénicas 372t GFP, proteína 375, 376 Gibberella 624 fujikuori 425 Giberelina(s) 2 0 1 , 4 2 5 - 4 2 9 Ai 365, 426f A l , estructura 425f A 4 425 A8 426f A8, estructura 425f A 2 0 426f A20, activación 427 A20, estructura 425f A53 426f A53, estructura 425f biosíntesis 426f compart¡mentación 426f funciones 427-429

inhibidores de la síntesis 426f metabolismo 425-427 nomenclatura 425 presencia 425 transporte 427 y estratificación 4 4 0 y llores masculinas 428 y fruto 416 y patógenos 508 y plantas macro y microhémeras 445 y senescencia 4 2 3 y vernalina 441 y yemas 4 4 0 Giberelina-3P-hidroxilasa 428 Giberelina-C : o -oxidasa 428 Gigantismo 532f Gigartina 676 Gigartinales 655 Gilia especies 554, 555f subespecies 554, 555f Gimnoblastos 47 Gimnospermas 783 alternancia de generaciones 749f ápice caulinar 119 ápice radical 120 estado primario 175 exina 759 fases nucleares 749f leño 180,181 origen 868 parásitas 4 9 0 porte 166 Gineceo 763 apocárpico 763f, 764f. 765f cenocárpico 763f, 765f coricárpico 764f hemisincárpico 763f. 764f paracárpico 764f pseudomonómeros 764 septos falsos 764 sincárpico 764f tipos 764f zona ascidiada 763f zona asimplicada 763f zona conduplicada 764 zona hemisimplificada 763f zona pedicular 764 zona plicada 763f zona simplificada 763f, 764 zona sinascidiada 763f, 764 zona utricular 764 Gingkoáceas, origen y desarrollo 748f Ginkgo hilaba 763, 770, 775, 777, 785f, 786 biloba. dioecia 539 bi loba, distribución 973f, 975f biloba, gametófito masculino 7 6 l f . 762 biloba, retracción 975f, 981 Ginkgopsida 756. 785f, 786. 863, 864, 8 6 8 , v é a s e también Ginkgo Ginodioecia 539, 540t Ginóforo 768 Ginomonoecia 540t Ginostemo 807

Girasol véase Helianthus annuus GISH. técnica 565 Glaciaciones 878f cuaternarias 875, 877 cuaternarias en Europa media 1004 y biodiversidad 984 y deriva génica 551, 552f Glaciales, períodos 877, 878f Gladiolo véase Gladiolus Gladiolus 807 Glándulas acuíferas 491 digestivas 140f funciones 139, 140 nectaríferas véase Nectarios salinas 140, 358 Glaucobionta 650, 866 tipo de organización 652 Glaucocystis 650 Glaucophyceae 650 Glaucophyta 6 5 0 caracteres químicos 662t Glaux media y salinidad 935f Gleba 6 3 8 , 6 4 1 Gtechoma 852 Gleichenia 743f Gleicheniales 7 4 l f , 742, 743f Glenodinium 658 Gleys 905t Gleysoles 905t Glicanos véase Polisacáridos Gliceolina 343f Glicerina-3-fosfatodeshidrogenasa 329 Glicerina-3-quinasa 330 Glicerinaldehidofosfatodeshidrogenasa 300t Glicerolípidos 35 metabolismo 328f Glicina véase también Wisteria calor de combustón 224t estructura 25f síntesis 389f y vueltas p 27 Glicina-descarboxilasa 2 9 5 , 2 9 6 Glicógeno 352 Glicolato-oxidasa. reacción 296 Glicoproteínas fúngicas 504 Glifosfato 334f Glioxisomas 84. 324, 331 f, 332f formación 393, 394 Globularia 852 Globulariaceae 852 Globulinas 356 Gloeocapsa 595 Gloeophyllum 639 Gloeosporium 646 Glomus 932f Glosopeda véase Fiebre aftosa Glossopteris 873 hoja 873f Glucanos 32, 88, 91, véase también Polisacáridos Glúcidos, formación 31, 32 Glucobrasicina 349f, 413f Glucógeno 605 estructura 32f propiedades y funciones 33t

Glucolípidos 31, 35 estructura 34f Glucólisis 3 1 5 , 3 1 6 f - 3 1 7 balance energético 322, 323 Glucomananos 32 Gluconeogénesis 324 Glucopiranosa 30f, 4 1 3 Glucoproteínas 28, 31 ricas en hidrox i prolina véase H P R G Glucosa 30f calor de combustón 224t Glucosidasas 31 Glucósidos cardíacos véase Cardenólidos cianógenos, 339t, 348, 349f, 754f cianógenos, almacenamiento y descomposición 350f digitálidos 345 sinápicos 954 y herbívoros 929 Glucosiltransferasas 75t, 80 Glucosinolatos 310, 339t, 348. 349f, 754f almacenamiento y descomposición 350f P-Glucuronidasa y plantas transgénicas 374f, 375f Gluma 814f Glumela 814f inferior véase Lema superior véase Pálea Glutamato-deshidrogenasa 324 Glutamato-sintetasa 308f, 309 Glutamina 500 estructura 25f Glutamina-2-oxoglutaratoaminotransferasa (GOGAT) 309 Glutamina-sintetasa 308f, 309 regulación 237f Glutatión-reductasa 284f Glutelinas 356 Glycine 831 nudosidades radicales 500 simbiosoma 498f Glyptolepis 798f G M P 335, 336f Gnaphalieae 860, 861 Gnetopsida 756, 757, 792-795. 863, 864. 868 dioecia 539 envoltura floral 754, 755 Gnetum 757, 762. 766, 767, 775, 777, 778, 792, 793f, 794, 832 Gobi, desierto 1036 G o m a s 88, 139 Gomortegaceae 801, 802 Gomphanae 638 Gomphidius 640 Gomphonema 667 f, 668 Gomphus 638 Gondwana 875 Gonimocarpo 653 Gonios 66, 67 Gonium 684, 685, 697 Gonorrea 593 Gonotrofia 600 Gonyaulax 658

índice alfabético

Goodeniaceae 858, 861 Gordolobo véase Verbascum Gossypium 843f, 844 pelos de las semillas 129 Gotitas oleosas 3 3 , 4 5 Goupiaceae 826 G rae i la ria 676 Gradiente(s) altitudinales 1000 florístico 9 8 6 iónico 230f iónico transmembrana y acoplamiento energético 230f Gradualismo 5 Grama véase Cynodon de olor véase Anthoxanthum Gramíneas véase también Poaceae alpinas 1016f ápice radical 121 C41020 células oclusivas 127 clónicas costeras 1042f gigantes 1034f, 1035f gutación 264f y fuego 914,915f Graminoides 1032 Gran C h a c o 1020 Cuenca 1034 Grana 103 Granadilla véase Passiflora Granado véase Púnica Grano(s) de polen 752, 758-761 de polen, aberturas 759, 760f de polen colporado 760 de polen distal 759 de polen estefanocolpados 759,760f de polen estefanoporados 759, 760f de polen, estrato podal 759f de polen inaperturados 759, 760f de polen intectado 759f de polen, membrana 759f de polen monosulcado 798f de polen pantoporado 759, 760f de polen pantotremo 759 de polen, plano ecuatorial 759 de polen pluricelular 750 de polen, poros 759 de polen proximal 759 de polen sulcados 759, 760f de polen teclado 759f de polen tricolporado 759, 760f, 798f de polen triporados 759, 760f de polen ulcerados 759, 760f de polen uninucleados 750 del suelo, tamaño 9 0 l t Gránulos de almidón 105, 106f de almidón, birrefringencia 105 Granza véase Rubia tinctoria Graphidales 649 Graphis 647f, 648f, 649 Grasa 3 3 , 3 3 0 gotas 33, 4 5

Gravedad y fuerza centrífuga 470, 471 y polaridad 401 y transporte de IAA 414 Gravimorfosis 456 Gravitaxis 4 6 4 Gravitropismo 470f-475 hipótesis de la auxina 474f. 475 mecanismo de la percepción 473 modelo cinético 473 modelo de control del plasmalema 473 modelo de deformación 473 modelo topográfico 473 negativo 470f negativo y epinastia 475 positivo 470f tiempo de presentación 472 tiempo de reacción 472 umbral de excitación 472 y ambiente 4 7 0 y desarrollo 4 7 0 y etileno 432 Greda marina 925 Grewioideae 842 Greyiaceae 825 Grimmia 713 Grimmiales 713 Grinnellia 655 Gripe 590 Griseliniaceae 855 Groselleros véase Ribes Grosor de superficie foliar véase LAD Grossulariaceae 824, 825f Grubbiaceae 845 Grupo(s) de ligamiento 70 ecológico 997, 998 externo 577 funcionales 895 hermanos véase Adelfotaxones GT-1, región 453 G T l - b o x 387 Guanilil-transferasa 384 Guanina 18 Guanín-metiltransferasa 384 Guanisín-5' -monofosfato véase GMP Guanosina 19 Guindo véase Prunus Guisante véase Pisum Gunnera 820 Gunneraceae 820 G í / S , gen y plantas transgénicas 372t Gutación 127, 181,263, 264f Gutapercha 344t, 347 estructura 346f Guttiferae véase Clusiaceae Gymnocalycium 760f Gymnodinium 658. 659f Gymnosporangium 6 3 l f , 633 Gynoxis 1015f Gypoxidaceae 807 Gypsophila 933 Gyromitra 622 Gyrostemonaceae 841

H H1 56t, 5 7 , 6 1 H2A 56t H2B 56t H 3 56t H4 56t Habas véase Vicia Haber-Bosch. método 500 Haberlea 852, 876 Hábitat 897 de híbridos 560 Haces conductores 137, 138f, 717 conductores abiertos 137 conductores bicolaterales 137f conductores cerrados 137f, 138f conductores colaterales 137f, 138f conductores concéntricos 137f conductores, evolución 137f conductores, tipos 137f conductores, tipos de ordenación 1 7 6 , 1 7 7 conductores y resistencia 133 del primordio foliar 120 Haematococcus 682f, 684 Haemodoraceae 816 Haemophilus 591, 593 Hagenia 1014 Hagen-Poiseuille, ley de 265 Halesiaceae 846 Halicystis véase Derbesia Halicystis-Derbesia, alternancia de generaciones 689f Halidrys 674, 695f Halimeda 680f, 681 1 696 Halimedales 680f Halobacteriales 598 Halobacterium 598 halobium, fotofosforilación 288f Halófitos 934, 1036 facultativos 934 Halopteris 212f Haloragaceae 824 Halorrodopsina 288 Haloxvlon 1036 aphylla 1037f Hamamelidaceae 824 Hamamelidae 824 Hancornia 849 Hanguanaceae 816 Hapalosiphon 596, 697 Haplodicariontes 600 Haplodiplontes 599 Haploide, dotación 366 Haploidía 57 Haplolepideae 711 Haplomitrium 704f Haplonema 212 células apicales 212f polaridad 212 Haplontes 599 Haptófito 867 Haptonema 658, 659 Haptophyceae 659, 660

1105

Haptophyta 658-660 caracteres químicos 662t Harina fósil 676 Harpella 615 Haustorios 171, 172, 173f. 493, 505, 606 radicales 205 Haya véase Fagus Hayedo 1005 especies y fertilidad 1001 f especies y humedad lOOlf Hebívoros y clima mediterráneo 1024 Hebras ($ antiparalelas 27 $ paralelas 27 Hederá helix 856, 857f helLr, variación de las hojas 524 Heladas como filtro ambiental 913 distribución mundial 101 lf influencias sobre la tolerancia 913 resistencia a las 913 y estrategia de huida 913 y fotoperiodicidad 911 Heléboro véase Helleborus Helechos 717-750, 734-750, 861, véase también Pteridophytina y Pteridopsida acuáticos 743-750, véase también Hydropterides aestivirentes 747 análisis de un complejo poliploide 5 6 l f arborescentes 739, 1014 caméfitos 747 célula apical 117f, 119 concrescencia 718, 719f cormo 717 culminación 717, 719f desarrollo 718f desarrollo embrionario 718, 719 epifíticos 747f esporangios 718 esporas 7 2 0 esporófito 717, 178f estructura 718 eusporangiados, origen y desarrollo 748f fanerófitos 747 frondes 735 gametófito 717, 718f geófitos 747 hemicriptófitos 747 herbáceos 739 heterósporos 720 higrófitos 747, 748 incurvación 718 isósporos 720 leptosporangiados, origen y desarrollo 748f origen 867 parásitos 747 planación 718, 719f protalo 718f reducción 718, 719f sempervirentes 747 terófitos 747

1106

Indice a l f a b é t i c o

tropicales 876 xerófitos 747 Helenieae 860. 861 Heliantheae 860, 861 Helianthemum 842, 1008 Heliatithus 921 annuus 859f, 861 especiación híbrida homoploide 562f, 563 tuberosas 861 Helicasas 22f Hélice a 27f a aminoácidos más frecuentes 27 Helichrysum 861 Heliconia 1012 Heliconiaceae 816 Helleborus 755. 7561*. 817, 818f foetidus 1004 Helvella 623f Helwingiaceae 855 Hemerocallidaceae 807 Hemerocallis 757f Hemiacetales 30f, 31 Hemiaulus 666 Hemicelulosas 88f, 89, 418 Hemicriptófitos 161. 162f porcentaje 990t Hemiparásitos 490, 491 Hemisferio norte, grupos con fósiles 875 sur, grupos con fósiles 875 Hemiterpenos 344t, 3 4 5 , 3 4 6 f H e m o b, estructura 279f grupo 282 Hemoglobina 337 Hepática(s) blanca véase Parnassia diatropismo del talo 467 dioica, desarrollo 698f distribución 974 dominancia apical 411 falsa dicotomía 2 1 5 f , 2 1 6 foliosas véase Jungermanniopsida organización 215f, 216 pseudopodio 708, 709 talosas véase Marchantiopsida Heracleum 856, 958 Herbáceas perennes grandes 1012 Herbarios 572 Herbicidas, mutaciones de resistencia 525, 528 Herbívoros 489, 512-516. 895, 953-955 año de ceba 971 defensa ante 334, 335, 5135 1 5 , 9 2 9 , 954 defensa inducida 5 1 3 , 5 1 5 f grandes 1004, 1020f riesgo 929f y barreras estructurales 5 1 3 y barreras químicas 513 y estrategas K 971 y llamada de socorro química 515 y pérdidas de nitrógeno 927 Hercogamia 542f, 543, 770 Herencia 3

de plastidios 537f diplogenotípica 533f, 534 extracromosómica 536, 537f extranuclear 536, 537f haplogenotípica 534 materna 537 paterna 537 tetrasómica 532 y adaptación 892 Heridas, factores para hallar 5 I 0 f , 511 y ácido j a s m ó n i c o 438 y y e m a s adventicias 399 Hermafroditismo 540t Hernanciaceae 801, 802 Hernia de la col 603f Hemiaria 821, 822f Herpes 590 Herpotrichia 625 Herreriacaceae 807 Hesperocallidaceae 807 Heteroanteria 757 Heterobasidiomycetidae 628 Heterobasidion 639, 643 Heterocapsa 662 Heterocaria 781 Heterocistes 500, 594 Heterocontófitos 867 Heterocromatina 45, 55, 382 Heteroecia 632 Heterofermentación 317 Heterofilia 195f y temperatura 439 Heterogamético, sexo masculino 537 Heterogaura, sistemática 578 Heterogloeales 662 Heteroglucanos 30 Heterokontobionta 603-609,

660 Heterokontophyta 609. 660-675 adaptación a la tierra 675 caracteres químicos 662t desarrollo hasta diplomes puros 6 7 5 filogenia 675 tipo de organización 652 Heteromorfia 770 Heterooligomerización 237 Heteropolímeros 15, 16 Heteropyxidaceae 840 Heterosiphonales 662. 663f Heterosis de los híbridos 561, 562 Heterosoma 537 Heterospermia 781 Heterostilia 541f Heterotrofia 605, 696 y obtención de carbono 223t Heterótrofos 222, 490-493 Heteroxantina 661, 662t Heterozigosis compleja permanente 530f Heterozigotia 366 Heterozigoto, definición 526 Hevea 829 Hexosas 30 estructura 30f Hibridación 560-562 asimétrica 560 concepto 560

incompatibilidad 556 interespecífica, frecuencia 560 introgresiva 562. 563f y caracteres intermedios 560 y caracteres nuevos 5 6 0 y medio ambiente 5 6 0 zonas de 558 Híbrido(s), análisis 561 f celulares 78 de injerto 399 diploides 566, 567 estériles, agamospermia 567 estériles, multiplicación vegetativa, 567, 568 estériles, propagación 567, 568 esterilidad 556 fertilidad 562 hábitat 560 homoploide 562f, 563 poliploides, aislamiento reproductivo 564 poliploides, resíntesis experimental 565 recuperación de la fertilidad 564 sintéticos del girasol 5 6 2 , 5 6 3 triploide 565 variabilidad reducida 556 y evolución 562 Hicorias véase Carya Hidatodos 127, 181.263, 264 epitémicos 358 pasivos 264 Hidratación 256 Hidrénquima 123 Hidrocarburos fluoclorados (CFC) 269 Hidrocoria 782 Hidrocultivos nutrientes 926 Hidrofilia 17, 770, 771 Hidrofobia 17 Hidrógeno, elecronegatividad 17t en materia vegetal 240 hipótesis 866 Hidrogenosomas 114 Hidroides 137 Hidrojuglona 517f Hidrolasas 426f, 427 clasificación internacional 234t Hidrólisis enzimática 16 química 16 Hidrosfera, abundancia relativa de átomos 240f 7-Hidroxi-2-oxo-I A A 413,414f Hidroximetilbilano 338f Hiedra véase Hederá helix terrestre véase Glechoma Hielo c o m o carga mecánica 918f estructura cristalina 17f polar, distribución mundial 101 lf Hieracium 860 pilosella y micorrizas 932f Hierba(s) anuales 161 ballestera véase Veratrum bienales 161

centella véase Caltha de bosque, sección de conducción de agua 265t de la moneda véase Lysimachia de lamparones véase Scrophularia de sombra, transpiración 263t del almizcle véase Adosa moschatellina lechera véase Polygala mate véase Ilex paraguariensis Hierro 243 absorción 251 deficiencia 2 4 l f en cenizas vegetales 240t y enzimas 242 Hifas 214, 215, 605 ascógenas 618 buscadoras 172 de penetración véase Haustorios de unión 636 dicariónticas 630 esqueléticas 636 fúngicas y micorrizas 500, 501 generativas 636 septadas 215, 615 Higrocasia 4 8 6 Higrófitos, hojas 196 Higromorfosis 438, 455 Higronástico 481 Higrotaxis 4 6 4 Higrotropismo 4 7 5 , 4 7 6 Higuera de Bengala véase Ficus Himalaya 1032, 1036 formación 875 Himantandraceae 801 Himanthalia 673f Himenio, cistidios en empalizada 634 Himenoxina 339t Hindukush 1032, 1036 Hinojo véase Foeniculum vulgare Hiosciamina 85, 754f, 854 Hipanto 768 Hipericina 339t Hipérico véase Hypericum Hipertónico, medio 255 Hipnósporas 603 Hipnosporocistos 610 Hipnozigoto 615f Hipocótilo 153f, 203, 777 fototropismo negativo 467 Hipodermis 131, 193f, 194 Hipófisis 777 Hipolimnion 900f Hiponeuston 697 Hipopodio 188 Hipopresión en el xilema 265 Hipotagma 166 Hipotalo 602 Hipoteca de diatomeas 664, 666f Hipótesis de garantía 985 de parentesco, análisis estadístico 578

índice alfabético

del hidrógeno 114 demostración 7 multifásica 4 rivet 985 Hipotónico, medio 255 Hippocastanaceae 844

Hippophaé 833, 971 Hippuridaceae 852

Hippuris vulgaris 852 Hipsofilo 147, 154 HIR-RC, respuesta 452f, 453. 455t HIR-RO, respuesta 452f, 453. 455t Hirundinaria véase

Cynanchum vincetoxicum Histamina 334, 335f Histéresis 919f Histidina 19 estructura 25 f H i stidina-5 -tiofosfato véase CTP Histología 10, 115,573 Histona-acetilasa 382 Histona-desacetilasa 382 Histona(s) 55, 56f, 110 centrales 57 conectora 57 octámeros 57 tipos fundamentales 56t

Histoplasma 645, 646 Historia evolutiva véase Filogenia Histosoles 904t, 905t Hoja(s) 188-194, véase también Nomofilos abertura de estomas, curso diario 923f aéreas 439 anatomía 192-194 ángulo y LAI 911 área foliar específica (SLA) 940, 941 balance energético 908f, 909 bifaciales 191, 192f caída véase Senescencia caídas c o m o carga mecánica 918f cambios de forma 196-200 capa en empalizada 191, 192f capacidad de conducción de la difusión 922f, 923f cilindricas 191, 192f, 193f contenido en nitrógeno 926t, 928 contenido en nitrógeno, factores 929f crecimiento intercalar 365 de nerviación dicótoma 735 de nerviación reticulada 735 de plantas acuáticas 194 de plantas desérticas 921 de plantas insectívoras 199,

200 de sol 305f, 443f de sombra 305f, 443f de transición 147f desarrollo 147f, 191, 192 digitada 146f disposición en espermatófitos 752

duración, carbono y nitrógeno 942f en forma de urna I97f, 200 equifaciales 191, 192f, 193f estrato limitante aerodinámico 9 2 3 florales, origen 755, 756f foliares muertas, capa de 914, 915f forma y luz 4 4 3 formas especiales 191, 192 geotropismo 475 hipoestomática, transporte de agua 260f inhibición de la caída y auxinas 417 lampiñas, absorción de luz 274, 275f lampiñas, reflexión de luz 274, 275f longevas 929 longevidad y contenido en nitrógeno 228 longevidad y tasa de respiración oscura 930f márgenes 146f nervaduras 190f origen 119, 120 palmatilobada I46f peltadas 192f pérdida y sequía 921 periántica 147f perigoniales véase Tépalos pilosas, reflexión de la luz 275 pinnada J46f, 190 plegada (3 27 potencial hídrico 919 seminales véase Cotiledones senescencia secuencia! 4 2 3 senescencia sincrónica 4 2 3 simetría bilateral 190 simetría dorsiventral 190 sinuada 146f sucesión 194-196, 874f tamaño y estrato limitante aerodinámico 923 tectrices 162 temblonas 1012 temperatura 909 típica 188f tipo y velocidad de descomposición 929f transformación en espinas 148f transformación en sépalos 148f unifaciales 191. I92f, I93f variación 522f xeromorfas 196-198 xeromorfas. sección transversal 197f y transpiración 260f, 261 Hojarasca, descomposición 901 f Holártico, reino 986 Holoacetales, formación 31 f Holobasidios 628f, 637 Holocarpia 609, 610 Holoceno 870f, 877f, 8781*. 882-884

distribución estratigráfica 88 lf Holoenzima 235 Holoproteínas 370 Hombre, influencia en la ílora 883,884 población mundial 955 y colonización 978, 979 y variación de los bosques 957 Homeostasis y minerales 242 Homobasidiomicétidas 637 y sigs. Homofermentación 317 Homofitoquelatina, estructura 246f Homogamético, sexo femenino 539 Homoglucanos 30 Homología 145-148. 569 y evolución 522 Homoplasias 148, 577 Homopolímeros 15 Homorrizia 2 0 l f primaria 202 secundaria 202, 803f Homoserina 334, 335f Homozigotia 366 Homozigotización 537, 539f Homozigoto, definición 526 Hongo(s) 1 , 2 1 0 , 6 0 0 acuáticos 643 acumulación de iones y radionúclidos 215 adaptación a la vida terrestre 606 algas véase Ficomicetes alternancia de fases nucleares 599 alternancia de generaciones 599,600 alucinógenos 642 aparición epidémica 644 aplicaciones útiles 643 árbol filogenético 584f biótrofos 505 carnívoros 645f causantes de enfermedades 644, 645 con protoplastos parásitos desnudos 605 consorcios simbióticos 643 de sombrerillo 635f destructores de madera 643 dioecia 6 0 5 , 6 0 6 f distribución 643-645 elección diferencial del hospedante 606 esporas 605 esporas según el hospedante

606 fitopatógenos 505 formadores de ectomicorrizas 502 fósiles 643 funguicidas 642 habitantes del mantillo 643 heterotálicos 6 0 5 , 6 0 6 f inferiores, hifas 215 micelio 214, 215 micorrízicos 10381"

1107

micorrízicos y absorción de agua 258 modo de vida 643-645 monoecia 605, 606f monotálicos 605, 606f mucilaginosos véase Mixófitos multiplicación 605 multiplicación anamorfa 605 multiplicación telomorfa 605 necesidades minerales 24 It necrótrofos 505 nodriza 502 origen 867 origen y desarrollo 7481" parásitos 503t, 643 parásitos de vegetales 644 patógenos y micorrizas VA 501 perjudiciales 643 perjudiciales, fuentes de infección 644 perjudiciales, virulencia 644 productores de antibióticos 953 propiedades 9 quimotaxis 460t reproducción sexual 605.606f ritmos circadianos 446t saprofitos 490. 643 simbiontes 215. 643, 644 simbiosis con animales 644 sistemática 5 8 1 , 5 8 2 sustancias de reserva 605 tipos de flagelos 605 tipos de organización 605 utilidades 641, 642 venenosos 642 verdaderos véase Eumycota y alergias 644, 645 y cianobacterias, simbiosis 494f

Hookeria 714 Hookeriales 714 Hoplestigmataceae 861

Hordeum 814, 815f Horizonte de fermentación 902f de humus 902f de lixiviado 902f. 903 iluvial o lixiviado 9021" meteorizado 902,903 superior 902f y aguas freáticas 902

Hormidium 679 Hormigas y plantas 954 Hormogonios 595

Horneophyton

720

Horquilla de replicación 21, 22f Hortensia véase Hydrangea Hospedantes de patógenos, espectros 504 especificidad 4 8 9 Hoz esclerenquimática 174 HPRG 88f, 89 HSP60 chaperonina 392, 396f H S P 7 0 chaperona 392, 396f Huaceae 840 Hueco del verde 271, 274

1108

Indice a l f a b é t i c o

Huellas dactilares, método de análisis 538 Hugoniaceae 826 Huida frente al estrés 891 f Hulla 727 Humedad, radiación y temperatura 922, 923 reacción de los estomas 920f Humina 247 Humiriaceae 826 Humulus 834f Humus 9 0 0 bruto 902f, 903 como depósito de nitrógeno 927 complejo 896 composición 246. 247 maduro, formación 9 0 l f y descomposición microbiana 490 y espacios con solución acuosa 246 Huracán y diáspora 977 Huso mitótico 45, 50, 54, 60, 61. 64f Hyacinthaceae 807 Hydatellaceae 812 Hydnophytum 849 Hydnum 638, 639f Hydrangea 770, 845 Hydrocharitaceae 804, 805f Hydrocotyle vulgaris 856 Hydrodictyon 685, 686f, 687 Hydroleaceae 854 Hydrophyllaceae 854 Hydropterides 743-750 Hydrostachyaceae 845 Hydrurus 664. 665f Hyenia 737 Hylocomiuml\3t\l\4, 1040 Hymenochaetales 638, 639 Hymenochaete 638 Hymenomonas 659, 660 Hymenomycetes 636 Hymenomycetidae 600, 634-642f ciclo vital 634 y sigs. cuerpo fructífero 634 cuerpos fructíferos himeniales 639f diseminación de esporas 636 fecundación cruzada 637f formas de cistidios 638f himenio 636 Hymenophyllales 7 4 l f , 742. 743 Hymenophyllum 742f, 743 Hyosciamus 757f, 853f, 854 albus 853f niger, vernalización 441 Hyparrhenia 1034 Hypericum 141. 798, 826, 827f, 954, 1016 Hyphochytridiomycetes 609 Hyphoderma 628f Hypholoma 641 f Hyphomycetales 646 Hypnales 714 Hypnanae 714

Hypnum 114 Hypoderma 638f I IA A 4 1 1 , 4 1 2 f , véase también Auxinas biosíntesis a partir de triptófano 4 1 2 , 4 1 3 f concentración y crecimiento longitudinal 41 lf conjugados con azúcar 4 1 2 degradación 412, 414f difusión 4 1 4 lugares de formación 412 regulación por descomposición 412 transporte polar 4 1 3 , 4 1 4 f , 415 transporte polar quimioosmótico 414,415f y activación de genes, hipótesis 420f y etileno 432 Iberis 842 I-box, región 453 Ibyka 871 Icacinaceae 861, véase también Metteniusaceae ICK. proteínas inhibidoras 397 Idioblastos 115 Idiograma véase Cariograma Idiospermaceae 801 liea 798, 1028 aquifolium 855, 856f, 1004 aquifoUum, distribución 982f platyphylla 1026f Illiciaceae 800 Illiciales 800 Illicium 800 Iluminación y polaridad 401 Imino, forma 525, 526f 1MP 335, 336f Impatiens 847 pan'iflora, explosión de frutos 485 Importina-a 395f Importina-p 395f Impresión véase Moldes internos Incendio(s) 1004 ciclos obligatorios 914, 916 controlados 916, 1024 de base 915f, 916 de copas 916 de la sabana 1020 ecología del 914, 915f. 916f en estepas y praderas 1034 función ecológica 914. 915f y árboles gigantes 916. 917f y clima mediterráneo 1024 y ritidoma 186 y temperaturas máximas de superficie 916f lnceptisoles 904t Incienso véase Boswellia Incompatibilidad de hibridación 556 específica de raza 504f, 512f genética y heterostilia 541

heterogónica 605. 6061 homogónica 605 sistemas 539-542 tardía, sistemas 542 Indicaxantina 754f Indice de Bremer véase Indice de desintegración de cosecha 924, 969 de desintegración 578 de superficie foliar véase LAI normalizado de vegetación diferencial véase NDV1 Individuo, concepto 364 Indol 515, 516f Indol-3-acetaldehído 413f Indol-3-acetaldoxima 413f Indol-3-acetamida 412 Indol-3-acetato 413f 2*-0-(Indol-3-acetil)-mioinositido 4 1 2 , 4 1 3 f lndol-3-acetonitrilo 413f Indol-3-metanol 414f IndoI-3-piruvato 413f Indusio 740f Infección y traslado del núcleo 466 Inflorescencia(s) 164-166, 770 abiertas 164, 166f cerradas 1 6 4 , 1 6 6 f cimosas 164, 165f compuestas 164, 165, 167f monotélicas 1 6 5 , 1 6 6 politélicas 165, 166 profilo adosado 165f racemosas 164 simples 164f, 165 Información genética 45 Infrutescencias 781 Ingeniería genética 11 Inhibición(es) alelopática 953 correlativas 4 1 0 por feedback 238f Inhibidor alostérico 238 competitivo 238f de proteinasas 356 Iniciales del cámbium 177f fusiformes 177, 178 radiales 177 i r .. ^ Injerto o púa 399, 402 Inmigración 962 Inmunofluorescencia 40 Inoleninapóxido 414f Inosín-5"-monofosfato véase IMP Inosina, estructura 23f Insectos, defensa preformada ante 513, 514f saliva y alarmonas 516 Inserción de nucleótidos 525 Integridad del ecosistema 985 Integumento 750 Inteína 392 Intensificador 380f, 381 Interacción(es) bióticas entre plantas y animales 953-955 celulares y desarrollo 403-409 luz-temperatura 936, 937 tritrofas 515, 516t +

*

Intercambios bióticos 456. 952-955 Intercelulares 122. 123ff Intercepción de la precipitación 924 Inter fase 60, 61 f, 62, 397 Interferencias 952-955 Interglaciales, períodos 877, 878f Interna! Transcribed Spacer véase ITS Internodios véase Entrenudos Interquinesis 67f. 68 Intina 759f Introgresión 563f Intrón(es) 380f, 381 separación véase Empalme Inula 861 Inuleae 860, 861 Inulina estructura 32f propiedades y funciones 33t Inventario demográfico 964 Inversión cromosómica 528, 529f paracéntrica 528 pericéntrica 528 Invertasa 313 Invertebrados y algas simbiosis 493, 494 Investigación aplicada 9, 10 básica 9, 10 celular historia 38 sistemática, métodos 572-581 Involucro colectivo 702, 703f particular 702, 703f Ion(es), absorción radical 247f-252 acumulación 249 curvas de absorción 249, 251 f diámetro 242f distribución en la planta 252 inorgánicos 15 saturación 249 selectividad 249 IPA 3 9 0 . 4 1 9 , 420f, 421 estructura 23f Ipomoea batatas 854 pes-caprae 1042 tricolor; competencia 968f IPT 4 2 2 Iridaceae 807, 808f Iridoide 754f Iris 769, 807 hojas ensiformes equitantes 192 Irvingiaceae 826 Isatis 841 f Isidios 648 Islas, velocidad de colonización 977 Isoachlya 608f Isoamilasa 3 5 2 , 3 5 3 f Isocitrato-liasa 331 Isoenzimas (isozimas) 2 3 7 , 5 3 8 análisis 574 Isoetales 728, 729f Isoetes 728, 729f, 748 Isoflavonas, síntesis 342, 343f Isoflavonoides tóxicos 339t

índice a l f a b é t i c o

Isogametangiogamia 6 I 4 , 615f Isogamia 599 Isoleucina, estructura 25f y hebras p 27 Isomerasas, clasificación internacional 234t Isómeros de hemiacetales 30f Isonina 390 Isopentenil-pirofosfato, síntesis 343f Isopentenil-transferasa véase IPT Isopenteniladenina 421 Nñ-Isopenteniladenosina véase IPA Isopreno 344t y artrópodos 515 Isoprenoides véase Terpenoides Isotermas mínimas 101 lf Isotiocianato 348 Isotónica, solución 255 Isótopo(s) 1 C en ecología 942-944 "N 931 del fósforo 932f estables, fraccionamiento físico y químico 914. 942 ISSR. método de análisis 538 Iteáceas 824 ITS (espaciador interno transcrito) 561, 574 Ixerbaceae 825 Ixioliriaceae 807 Ixonanthaceae 826

J Jacinto acuático véase Eichhornia Jankea 852, 876 Japonoliriaceae 803, 817 Jaras véase Cistus Jasiones 860 Jasminum 850 Jasmonatos 4 1 1 . 4 3 7 , 4 3 8 f y patógenos 512 Jatropha 826, 828f, 1023f Jazmín y jasmonato de metilo 437 Jengibre véase Zingiber Jeringuilla véase Philadelphus Jicorias véase Carya Johannsen. W.L. 524 Joinvillaceae 812, 813 Judías véase Phaseolus Juglandaceae 835, 839f. 840 Juglans 839f, 840, 953 regia, alelopatía 517f Juglona 517f de la nuez véase Juglans regia síntesis 340f Jugo de lacrimación 181, 264 Julbernardia 1018 Julio, unidad de trabajo 223 Juncaceae 812, 813f Juncaginaceae 804. 805 Junco véase Juncus florido véase Butomus Juncus 812, 813f

gerardii y salinidad 935f Jungermanniales 704, 705f arquegonios 704, 705f hojitas 704, 705f perianto 704. 7()5f protonema 704 Jungermanniopsida 703-705 cápsula esporífera 704 filogenia 704, 705 forma 216 Juniperus 791* 1028, 1030 communis 1007 communis, edad 4 2 3 Jurásico 870f, 874 Juvabión 345 estructura 346f

K Kaempferia 816f Kairomona 432 Kalanchoe 824 Kaliphoraceae 861 Kandelia 826 Karoo, desierto 1022 Katablepharis 657 f KC1 c o m o agente osmótico 417 Kelp 676 Kelvin, grados 223 Keuper 870f Key-stone species véase Especies clave Kieselgur 676 Kinesina 5 2 Kirchneriella 685 Kirkiaceae 844 Kiwi véase Actinidia chinensis Klebsiella 591, 593 Klebsormidiophyceae 693f, 694 flagelos 6 9 0 Klebsormidium 694 KN1, proteína del maíz y plasmodesmos 409 Knautia 858 Kobresia 812. 813f, 1033f Koeberliniaceae 841 Kombu 676 Krameriaceae 825 Kuehneromyces 640. 642

L Labiatae véase Lamiaceae Laboulbeniales 618 Laboulbeniomycetidae 618, 619f Laburnum 830f, 831 Labyrinthulomycota 604 Lacandonia 817 Lacistemataceae 826 Lacrimación 264 Lactarius 639 Lactobacillaceae 590 Lactobacillus 317, 586f, 590 Lactoridaceae 800 Lactuca sativa 141, 860 Lactuceae 860 L A D 896 Lageidiales 604

Lagenaria 835 Lago eutrófico, zona de colmatación perfil de la vegetación 994f fontinal, f l u j o de energía 948f Lagunas salobres 1006 LAI 896, 9 0 9 , 9 1 1 , 9 4 1 y sequía 921 Lamarck, J.B. de 522 Lamiaceae 850, 8 5 l f Lamíales 850f, 851ff, 852f, 853 Lámina p antiparalela 27f P paralela 27f de transición 95f media 88, 95f nuclear 59 zonal 659, 660 Laminaria 670, 671, 672f, 674, 695f. 1042 ciclo vital 675f Laminariales 670, 671, 672ff tejidos 671 Laminarias 213, 214f, 660 ecología 696 Lamium 769f, 770, 851 f, 852 álbum 851 f maculatum 851 f Lamproderma 602 Lanariaceae 807 Landas atlánticas 1009f bajas 1007 Landolphia 849 Langermannia 641 LAR véase Leaf area ratio Lardizabalaceae 817, 819 Larix 790f, 791, 1038 dahurica 1038 decidua 1008 decidua y herbívoros 929 edad 4 2 3 lariciana 1038 Larrea 1022, 1023f tridentata 971, 1023f Láser trilobum 857f Lasiodiplodia 646 Látex 139, 140, 344t, 347, 829.833 y etileno 435 y herbívoros 929 Lathraea 852 Lathyrus 831 Latitud 1003f consecuencias 898 y biomas terrestres lOlOf y fotoperíodo 443 Lauraceae 8 0 l f . 802, 1026 Laurales 801 Laurasia 875 Laurel véase Lauras Laurisilva 876, 1026, I027f Laurofilia 1026 Laurus 796, 802 nobilis 1026 Lavandula angustifolia 851 Laxmanniaceae 807 Leaf area ratio (LAR) 940. 941 ft Lebachia 789f Lecandonia 817 Lecanora 649. 650

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vinetorum 246 Lecanorales 6 2 3 , 6 2 4 , 6 4 9 , 4 5 0 Leccinum 644 Leche de gallina véase Ornitholagum Lechetreznas véase Euphorbiaceae y Euphorbia Lechuga véase Lactuca sativa de mar véase Ulva Lecidea 650 Lecitina, estructura 34f Lectina 357 vegetal y simbiosis 496,497f Lectura de secuencia de aminoácidos 25 Lecythidaceae 846, 847 Ledocarpaceae 825 Ledum palustre 846 L é g a m o 1042 Leghemoglobina 499f, 500 Legumbres 780f articuladas 780f Legumina 87 Leguminosae véase también Fabaceae fijación de nitrógeno 926 metabolismo de las nudosidades radicales 499f micorrizas VA 501 plastoma 377 simbiosis con bacterios fijadores de nitrógeno 496 sustancias de defensa 334 y agricultura 496, 499 y nitrógeno 931 Leitneria 844 Lemanea 655, 697 Lemmatoxina 339t Lemna 7 9 8 , 8 0 6 f , 814f giba competencia 953f Lemnaceae 804 Lengua de buey véase Anchusa de gato véase Hydnum Lens 831 Lenteja véase Lens de agua véase Lemna y Spirodela de agua enana véase Woljfia y Wolfiella Lentibulariaceae 850, 852, 854 Lenticelas 122, 124. 130f, 131, 262, 263 Lentiñus 640, 641 Leño 117, 175. 177-184 ciclopórico 181. 182f de poros en anillo 181, 182f de poros esparcidos 181, 182f sección tangencial 183f tardío u otoñal 180f temprano, vernal o primaveral 180f tipos celulares 179f Leñosa, parte véase Xilema Leocarpus 602f Leontodon autumnaüs y salinidad 935f Leontopodium 861, 1008, 1033f, 1035f alpinum 262. 980

1110

índice alfabético

Leotiales 623, 624f Leotinae 623-625 Lepidium 842 Lepidobotryaceae 861 Lepidocarpon 728f, 752 Lepidodendraeeae 728 arbóreas 727, 728 origen y desarrollo 748f Lepidodendreales 272f, 728f Lepidodendron 727f, 728f, 873 Lepidófitos véase Lepidodendrales Lepidostrobus 728 Lepidozamia 785 Lepista 640 Leptomitales 6 0 4 Leptomims 604 Leptospermum 246 Leptosporangiatae 738-743 anteridios 740, 7 4 l f arquegonios 740, 7 4 l f , 742 cordones de rastros foliares 739 embrión 742 esporangios 740, 742f láminas de esclerénquima 739 megafilos 739 protalo 740. 7 4 l f raíces caulógenas 739 Leptoteno 67f, 68f Leptothrix 592 ochracea 314 Leptotipo 632 Lessonia 669, 670, 672f, 696 Letharia 649. 650 Leucina. estructura 25f y hélice a 27 Leucobryum 11 Of, 7 1 2 , 7 1 5 Leucopelargonidina, síntesis 342f Lcucoplastos 101, 105 Levadura(s) 605, 616-618, véase también Endomycetidae de la cerveza véase Saecharomyces de tipo diplonte 617 de tipo haplodiplonte 617 de tipo haplonte 617 mitocondrios mutantes 100 petite colonie 100 reproducción sexual 617 usos 617 Levístico véase Levisticum officinate Levisticum officinate 856 Ley(es) de difusión de Fick 253,297 de extinción de LambertBeer 306f, 91 Of de Hagen-Poiseuille 254 de la cantidad de estímulo 472 de la naturaleza 7 de Mendel 534. 535 del movimiento en masa 225 del seno 472 LFR. respuestas 452f, 453,455t LHCII 276, 279, 284 Liabeae 860

Lianas 1012 escototropismo 4 7 0 Lias 870f Liasas, clasificación internacional 234t Líber 117,177-179. 184, 185! blando 184 conductor 185 duro 184 elementos cribosos 184 reservante 185 Liceales 602 Lichenes 646-650, véase también Liqúenes Licmophora 666f, 668 Licopeno, estructura 274f Licopina 347 Licopodiaceae, origen y desarrollo 748f Licopodiales, micorrizas en los protalos 502 Ligamiento genético, mapa 536f Ligasas 21, véase también Sintetasas clasificación internacional 234t Lignificación 95, 96 etapas 355, 356 Lignina 16, 9 5 , 9 6 , 3 5 3 - 3 5 6 , 718 compuestos semejantes 694. 698. 700 descomposición 356 estructura 355f formación de sustancias radicales previas 355f síntesis 340f Lignito, depósitos de Europa central 876 Lignocelulosa 317 Lígula 814 Ligustrum 850 Lila véase Syringa vulgaris Liliaceae 806, 807f Liliales 806 Lilianae 806-811 Liliidae 803-817. véase también Monocotiledóneas filogenia 797f f o r m a s de crecimiento 803f plántulas 804f Lilium 757f, 798. 806 Limbos foliares, diatropismo 467f foliares variedad 189 Limitación 889, 890 Límite de enfriamiento 9 3 6 del bosque 1008f, 1014 Limmanthaceae 841 Limnocharitaceae 804 Limo 9011 Limonero véase Citrus Limonium 823, 1042 y potencial osmótico 256 Limpieza y plegamiento cuticular 124 Linaceae 826, 828f Linamarina 349f Linaria vulgaris 852f

vulgaris y salinidad 935f Línea de autoaclareo 967f evolutiva monofilética 553 Lineweaver-Burk. diagrama de 235 Linnaeaceae 856 Linneo, Carolus von 585 Lino véase Linum Linum 133, 826. 828f Lipasas 330 Lipid-bilayer. técnica 250f Lípidos 33-35 de membrana, estructura 34f de membrana, síntesis 329, 330 de reserva 33, 34 de reserva, estructura 34f de reserva, hidrofobia 33 de reserva, movilización 330-332 de reserva, síntesis 330 estructurales 35 síntesis 327-332 Lipofilia 18 Lipopolisacáridos 112 Lipoproteínas 28 Liposomas 35f Lipoxigenasas y hierro 242 Líquen(es) 210, 600, 644, véase también Lichenes absorción de agua 648, 649 alga de segunda especie 647 arborescentes 1039f, 1040 crecimiento 649 crustáceos 6 4 6 del m a n á véase Lecanora en el perfil costero 695f estructura heterómera 646 estructura homómera 646 filamentosos 646 fisiología 646, 647 foliáceos 646 fósiles 649 fruticulosos 646 gelatinosos 646 histología 646, 647 metabolismo 647 modo de vida 648, 649 origen 867 reproducción y multiplicación 647, 648 simbiosis 503, 647 umbilicados 646 utilidades 649 Liquidambar 876 Líquido pegajoso e insectos 513, 514f Lirio véase Iris y Lilium de los valles véase Con va Ha ría Liriodendron 801, I028f Lisigénesis 122 Lisimaquia véase Lysimachia Lisina e histonas 55 estructura 25 f síntesis 389f Lisopina, síntesis 509f Lisosomas 87, 113 Lissocarpaceae 861 Lithophyllum 655 Lithops 798, 822, 1022f

Lithothamnion 695 f, 696 Litosfera, abundancia relativa de átomos 240f Litosoles 905t Litotrofia 588 Llantén véase Plantago de agua véase Alisma Lluvia de oro véase Labumum Lluviosos, períodos 899 L M A y nitrógeno 228 y nitrógeno foliar 929f Loasaceae 845 Lobaria 650 Lobelia 1016 dortmanna 860 Lobelioideae 860 Locomoción vegetal 4 5 7 , 4 5 8 y sigs. Locus 536, 897f Lodículas 814f Lodoicea 7 7 6 , 8 1 2 maldivica 971 Loess 903 Lofótricos 588 Loganiaceae 847, 248f Loiseleuria 9 5 3 procumbens 1008 Lolium 814 perenne 1007 perenne, competencia 953 perenne, vernalización 441 Lomentos 781 Longevidad foliar 928-930 Longitud de onda 269 específica de la raíz (SLR ) 940 Lonicera caprifolium 857 periclymenum 1005 Lophocolea 704 Lophodermium 6 2 3 Lophopyxidaceae 861 Lophozia 704, 705f Loranthaceae 823, 824 Loranthus 824 Loto véase Nelumbo Lotus corniculatus y salinidad 935f pressli, nudosidades radicales 498f Lowiaceae 816 LTR. secuencias 377 Ludwigia 841 Luffa 835 Lugar de crecimiento 897 Lunaria 841 f Lunularia 702 Lunulariaceae 702 Lupinas 831, 1016, 1017 f Lúpulo véase Humulus Luteína 273. 662t estructura 274f Luteolina 496, 497f Luvisoles 905t L u z 897f azul y abertura de estomas 483f, 4 8 4 azul y fotonastia 483f, 484 azul y fototropismo 467.468f características 269 • c o m o señal 9 1 1 , 9 1 2 complejos colectores 270

índice alfabético

diferencia de intensidad 469 energía 268-270 espectros de acción 306 intensa y traslado de cloroplastos 466 intensidad y fotosíntesis neta 305, 306f interruptora y floración 445ff roja, señales 912 roja y fotosíntesis de células oclusivas 482 saturación 305 vías de señalización 453 y desarrollo 441 y sigs. y ecología 909-912 y estomas 297, 922 y polaridad celular 442. 4 4 3 y respiración 326, 327 y velocidad de crecimiento 365 Luzula 812, 813f Luzuriagaceae 806 Lychnis 8 2 1 , 8 2 2 f Lycium 1022 Lycogala 602 Lycoperdales 640, 641 Lycoperdanae 639 Lycoperdon 641 Lycopersicon esculentum y herbívoros 5 1 3 , 5 1 5 f f Lycopodiales 722-724 esporangio 723 flores 723 prótalos 723, 724 Lycopodiopsida 721-729. 726f, 861, 867 epifilia 722f Lycopodium 722. 723f, 724f, 747 Lyginopteridopsida véase Pteridospermas Lyginopteris larischii 863f Lygodium 141, 876 Lyngbya 596f Lyonophyton 721 Lysimachia 846 Lythraceae 840f, 841 Lythrum 798, 841

M Maastrichtiense 870f Macaranga 1012 Maceración 88 Macroblastos 154f, 162f ramificaciones 212f Macrocystis 669, 670, 6721" Macroevolución 568, 569 Macrohémeras, plantas 443. 444ft Macromicrohémeras, plantas 444 Macromitrium 714 Macromoléculas 15 intercambio entre células 408, 4 0 9 y plasmodesmos 409f Macromorfología 144 Macronuirientes 241-243 Macroorganismos, evolución 5 Macrozamia 784f, 785

Madera 87, 96, véase también Leño comprimida 471 de reacción 96, 471 estirada 471 exóticas 184 formación de móder 643 podredumbre blanca 643 podredumbre parda 643 Madre del vinagre 587 Madreselva véase Lonicera caprifolium Maduración y etileno 4 3 4 Magnesio 243 deficiencia 2 4 l f en cenizas vegetales 240 y ATP 242 y ribulosa-l,5-bisfosfato carboxilasa 242 Magnetita y magnetotaxis 465 Magnetobacterium bavaricum, magnetotaxis 464f Magnetotaxis 464f, 465 Magnoflorina 754f Magnolia 758f, 796, 801 f retracción 981, 982f Magnoliaceae 8 0 l f Magnoliales 80 lf Magnoliidae 799-803 filogenia 797f y Rosidae, parentesco 817 Magnolio véase Magnolia Magnoliopsida 795 y sigs., véase también angiospermas y Magnoliidae origen de la flor 864f, 865 Maianthemum 809 Maíz véase también Zea mays cultivado véase Zea mays mays retrotransposones 377 segmentos Ac/Dc 377 Majorana hortensis 851 Majuelo véase Crataegus Malaria 657 Malas hierbas, población 1007 Malato-deshidrogenasa 300t específica para N A D P 2 9 9 Malatoenzima 299f, 300t, 3 0 l f , 303f Malato-sintasa 331 Mak omia marítima 246 Malesherbiaceae 826 Mal tomonas 663 Malm 870f Maloideae 833 N-Malonil-ACC 432, 433f Malonil-transferasa 432 Malpighiaceae 826 Malpighiales 826-829 Maltasa 293 Maltosa 31 f Malus 832f, 833 Malva 756 Malva real véase Althaea Malvaceae 842, 843f, 844 Mal vales 842-844 Malvavisco véase Althaea Malvoideae 842, 843 Maniillaria 821

Maná del fresno 311 Manano 90 Mancha ocular 463ff, 464, 690f Mandarinero véase Citrus Mandioca véase Manihot Manganeso 243 en cenizas vegetales 240 Manganobacterios 314 Mangifera 844 Manglares 202, 204f, 1024f salinidad del suelo 934 zonación 935f Mango véase Mangifera Manihot 829 Manipulación en la ecología vegetal experimental 906 Manita 311, 605 Manitol 312f Mano-fi-glucano 609 Mañosa 30f Manosidasa 57t Mantillo 896, 901, 902f producción anual 945 Manto del cámbium 177 Manzanilla véase Matricaria chamomilla romana véase Chamaemelum nobile Manzano véase Malus Mapa de ligamiento genético 536f de vegetación 997f Mapeo Q T L 536 Maquia 1024, 1025f Mar(es), contaminación 696 de los Sargazos, algas 696 eutrofización 696 nutrientes 925 proximidad al 1003f, 1004 reducción 875 templados, algas 696 tropicales, algas 696 Mar anta 816 Marantaceae 816 Marattiales 738f Marcgraviaceae 846 Marchantía 700. 7 0 1 f , 7 I 5 , 716 cápsula 702, 703f polymorpha, condrioma 380 polymorpha, tamaño del genoma 370t reproducción sexual 703f Marchantiaceae 700-702 cámaras aeríferas 701 células reservantes 701 poro aerífero 701 Marchantiales 700-703 ciclo vital 702, 703f conceptáculos 702, 703f esporas 702, 703f esporófito 702, 703f Marchantiopsida 700-703, véase también Hepáticas talosas anteridio 700 arquegonios 700 esporófito 700 forma 216 gametófito 700 Marchitamiento 258

y procesos hidropasivos 482 Marcos de lectura abiertos 377, véase también O R F Marfil vegetal 812 Margarita véase Aster y Bellis Margen(es) biserrado 146f crenado o festoneado 146f dentado 146f entero 146f foliares 146f runcinado 146f serrado 146f Marihuana 834 Marismas 905t, 1009f, 1066 Marsdenia 849 Mar si lea 745, 746f Marsileales 745, 746f esporocarpos 745 Masa(s) atómica 15 continentales heladas 877, 879f foliar por área 940, véase también LMA molar 15 molecular 15 y balance de radiación 908 Mastigocladus 596 Mastigonemas 54, 55f, 81 Mastixia 876 Matacán de la India véase Strychnos nux-vómica Matacandiles véase Muscari Matáfitos 210 Materia orgánica muerta 946 matK plastidial 574 Matonia 876 Matoniales 743 Matorral 1024, 1032 de mulga 1021 f esclerófilo 1025f Matricaria chamomilla 861 recutita 859f Matriz de transición 963 estromática 103 nuclear 55, 59, 60 nuclear, proteínas estructurales 382 Matteuccia 743 Matthiola 842 Máxima parsimonia (MP) 577 probabilidad (ML) 578 Mayaca 817 Mayacaceae 816, 817 Meatos 122, 123ff Medicago sativa 831, 958 sativa nudosidades radicales 498f Medio ambiente 897f Medioeuropea, región 977f. véase también Europa media Mediosiberiano, territorio 977f Mediterráneo 1024 flora 877 oriental, especies arctoterciarias 876 Mediterráneo-macaronésica, región 977f Medusagynaceae 826 Medusandraceae 861 Megachytriaceae 611, 612

1112

Índice a l f a b é t i c o

Megafilos 734 Megagametagénesis 767f Megaphyton 738f Megaplastos 103, I04f Megaprotalo 728, 729f Megasporangio 750, véase también Núcela Megasporangióforos 763 Megásporas 750, 766 número de núcleos 767f Megasporofilo 763-768 Megasporogénesis 767f Meiosis 38, 66-70, 599 167 II 67f, 68 y alopoliploides 532 y muerte celular programada 397 y mutación cromosómica 530f Meiósporas 605 Mejorana véase Majorana

hortensis Melampsorella 633 Melampyrum 852 nemorosum 1005 Melanconiales 646 Melanophyllaceae 855 Melastomataceae 840 Meliaceae 844 Melianthaceae 806, 825 Meliolales 621 Melisa véase Melissa

officinalis Melissa officinalis 852 Melobesia 655 Melocotonero véase Prunus Melón véase Cucumis

Melosira 666,667f Membrana(s) 73-87 asimetría 74 bacteroidea y peribacteroidea, intercambios 499f, 500 celular 43, 74f, 78 celular, composición de lípidos 35t, 7 3 celular, proteínas que van 393 de Golgi 74f del simbiosoma 4 9 3 del tonoplasto véase Tonoplasto externa procariótica I I I , 112f flujo 77, 81, 82 formación 73 lípidos estructurales 73 modelo del mosaico fluido 73-75 oclusivas de las punteaduras 96 peribacterioide 4 9 8 , 4 9 9 f permeabilidad selectiva 73 plasmática véase Membrana celular purpúrea 288f sección transversal 74f tilacoidales 103ff y compartimentación celular 75-78 Membrillo véase Cydonia

Menapiense 878f Mendel, G., leyes 534. 535 Meningitis 593 Menispermaceae 817, 819 Menta véase Mentha

Mentha 798 Mentol 754f estructura 346f

Mentya 852 Menyanthaceae 858. 861

Menyanthes trifoliata 861 Merantos 770 Mercurial véase Mercurialis Mercurialis 826, 828f Mericarpos 486f

Meridion 667, 697 Meridional, zona 975,9791' Merismopedia 595, 596f Meristema(s) 116-121 apical 116-119, 363 apical caulinar ( S A M ) 119, 120f apical, centros de reposo 119 central 120 costal 120 de la raíz 363 del vástago 363 del vástago y control de la identidad 406-408 floral y floración 4 0 6 función 115 fundamental véase Meristema parenquimático intercalares 117, 154 laminar 120 laterales 120, véase también Cámbium medular 120 parenquimático 117, 120 primario 116, 117-119 remanentes 117, 122 secundarios 399 subterráneos y fuego 914, 915f troncal 120 y diferenciación 363 y producto genético E M F 407 y traslado del núcleo 4 6 6 Meristemoides 117, 122 desarrollo 122 Meristodermis 671 Mescalina, síntesis 348f Meselson-Stahl, experimento 21f

Mesemhryanthemum

823, 1022

Mesocarpo 779

Mesodinium

657

Mesofilo del clorénquima 123 Mesofítico 870f. 874 Mesófitos, hojas 196 Mesostigmatophyceae 691

Mesotaenium

691 f

Mesotaeniaceae 691 f ecología 697 Mesotesta 775 Mesozoico 870f, 874-875 Mespilus 832f, 833 Metabolismo 2, 4 5

ácido de las crasuláceas 303f, 304 celular y reacción de masas 473 de las proteínas 388 y sigs. energética 223-239 fisiología del 221 y sigs. lipídico 328f primario 222 ramificado y enzimas 236f regulación y minerales 242 secundario 222. 339-351 y ciclo del citrato 323f, 324 y corrientes plasmáticas 465 Metabolitos 15 canalización 239 Metafase 61 f, 62f I 67 f, 69 Metafloema 174 Metales nobles, fitoextracción 246 pesados 246 pesados en el suelo 933, 934

Michelia 80lf Micoplasmas 110, 591 saprofitos 4 Micorriza(s) 206, 215, 500-503, 640, 643, 925, 926, 930, 933 definición 500 ectótrofas 501 VA 500, 501 f VA, sustancias señalizadoras 501 vesicular-arbusculares véase VA y crecimiento vegetal 932f, 933 Micosis 621, 645 Micotoxicosis 644, 645

Metallogenium

Microclima 899f y balance energético 908, 909 y macroclima 899 y relieve 900f Microcuerpos funciones 83

591

Metaloproteínas 28 Metalotioneína 246 Metamería(s) 149f temporales 150 Metamorfosis 145 Metanobacterios 314, 598 Metanococcales 598 Metapoblación 966 Metaquinesis 61

Metasequoia 791 Metatopia 168f Metaxilema 174 Methanobacteriales 598

Methanobacterium 597, 598 Mefhanococcus 598 Methanomicrobiales 598

Methanosarcina 598 Methanospirillum 598 Methylomonas 314, 591 Metií-CoA-reductasa 323 3-Metil-2-oxindol 412, 414f 3-Metileno-2-oxindol 412,414f Metilsalicilato 5 1 5 , 5 1 6 f Metiltioadenosina 433f Metionina. estructura 25f y hélice alfa 27 y síntesis de etileno 432.433f

Metrosideros 978. 1026 Metroxylón 812 Metteniusaceae 861 Metzgariales 704. 705f Metzgeria 704, 705f

Metzgeriopsis

704

México, desierto 1022 M G D G 330 Micelio(s) 215f, 605 con gemación 605, 617 de hifas 605 de Saprolegniales 604, 608f falsos véase Pseudomicelios fl bu lado 634, 635f fúngico 214, 215 rizoidales 605 Micetismo 645 Micetozoos 603 Michaelis-Menten. constante de 235

M ¡trasterías 691 f, 692 Microascales 621 Microbiología 2 Microbios introducidos 955 Microbotryales 634

Microbotryum

634

Microcycas 762, 784, 785 Microcystis 595, 597 Microestructurales, estudios 38 Microevolución 568 Microfibrillas de células oclusivas 482f Microfilamentos, polaridad cinética 48 Microfilos 721 Microhémeras, plantas 443, 444ft Microinyecciones 41 y transfección 372 Micromacrohémeras, plantas 444 Micromanipuladores 4 0 Micronutrientes 241, 243, 244 Microorganismos y nutrientes 925 Micrópilo 765, 766f Microrradioautografía 40, 41 f Microscopía confocal laserscan (MCLS, CLSM) 4 0 por vídeo 40 Microscopio de contraste de fase 4 0 de contraste interdiferencial 40 de fluorescencia 40 de polarización 40 electrónico 38, 4 1 , 4 2 f electrónico de barrido 42 electrónico de transmisión (TEM) 41, 42 óptico 37, 38, 39, 401', 41

Microsorium 743, 748 Microsphaera 621, 622f Microsporangios 728, véase también Saco polínico Microsporas véase Granos de polen uninucleados Microsporolilo 756-763

índice alfabético

Microtipo 632 Microtúbulos 43. 48, 49f, 50f, 53ff cinetocóricos 64 del áster 64 disposición 9 + 2 5 3 estabilidad 50 polares 64 y auxina 417-419 y mitosis 51 Migración, frente amplio 977, 979f frente estrecho 977, 979f neta 962 obstáculos 979, 980 posibilidades 976-979 puestos avanzados 977, 979f M i j o véase Panicum negro véase Pennisetum Mil amores véase Centaurium Mikliu 606 de la vid véase Plasmopara del tabaco véase Peronospora Milenrama californiana véase Achillea millefolium Mimosa 830f, véase también Mimulus fotonastia 476, 477f púdica, turgencia por tigmonastia 4 7 7 , 4 7 8 f . 479 Mimosaceae 1020 Mimosoidae 830ff nudosidades radicales 496 Mimulus, evolución 560 Minerales, movilidad en el floema 252t Mineralización y obtención de iones 925 Mineralizadores 895 Minuartia 1008 Mioceno 870f, 875, 876 formación de montañas 877 Miosina(s) 51 II 51, 52f VIII 52f XI 52f XII 52f vegetales 52f Mirabilis 821 jalapa, leyes de Mendel 533f, 534 Miricetina 754f Mirmecocoria 782 Mirosinasas 348 Mirra véase Comrniphora Mirto de Brabante véase Myríca Mischococcales 661 f, 662 Misodendraceae 824 Mitocondrio(s) 4 , 4 3 f , 45, 79f, 98, 99ff, lOOf, 101 cadena respiratoria 318321 f, 322f, 323 compartimentación KM), 101 composición de membranas 101 división lOOf formación 100 fusión 537 importación de proteínas 395

membranas 100, 101 membranas, composición de lípidos 35t multiplicación 100 organismos sin 866 origen por simbiogénesis 113, 114 permeabilidad de m e m b r a n a s 101 tasa de mutación 527 translocadores 101 único 398 y fotorrespiración 295f Mitosis 38, 60-65, 397, 599 y microtúbulos 51 f Mitosporangios 610 Mitósporas 605 Mitozoósporas 604, 608f Mitrastemonaceae 861 Mittenia 714 Mixamebas 600, 60 It, 602 Mixoflagelados 6011, 602f Mixotrofia 490, 6 9 6 M N F 467 Mnium 706f, 711 f, 714 estomas 707 Modelo(s) accidentales 150, 151 f biológicos 150, 151 f biológicos en unicelulares 152f celular 41 de filamento deslizante 51 de linaje de la diferenciación 363 en las capas tisulares 406, 407f hexagonales 150 matemáticos de la ecología teórica 906 Moder 9 0 3 Módulo véase Fitómero Mohos 620, 621 Mojave, desierto 1036 Mol de cuantos energía 269, 270 definición 15 Moldes internos 869 Moleculares, estudios 38 Moléculas motoras 43, 51, 52f Molibdeno 244 y enzimas 242 Molibdopterina 309f Molinia caerulea 1007 Mollisoles 904t Molluginaceae 821 Monadal, nivel de organización 6 9 0 Monas 664 Monilia 623, 624f Moniliales 646 Monimiaceae 801 Monoblephariales 612f Monocapa lipídica 35f Monocarpaceae 702 Monocarpus 702 Monocasio 163f, 164f. 165 Monocotiledóneas 803-817 engrosamiento secundario 179f etiolación 442

familias sin relaciones claras 817 filogenia 797f filotaxis dística 157 haces conductores 174f, 175 meristemas 122 nervadura 191 Monocultivos, competencia intraespecífica 966f, 967f forestales 958 Monoecia 540t, 754, 770 Monofilia 578, 579f Monofluoroacetato 238 Monofosfatos de nucleósido 19 Monogalactosildiglicérido ( M G D G ) , estructura 34f Monografías 572 Mononucléotidos de flavina véase MNF Monosacáridos 30f, 31 Monosoma 72f Monostroma 677 Monoterpenoides 754f Monoterpenos 344t, 345. 346ff Monótricos 588 Monotropa hypopitys 847 Monotropaceae 847 ectoendomicorrizas 502 Monstera 806f Montano, piso 975, 1008 Montañas Rocosas 1032 Monte alto y reforestación 958 bajo, aprovechamiento 957 medio, aprovechamiento 957 Montiniaceae 854 Moraceae 831, 833, 834f, 1012 Moral véase Morus More he IIa 622, 623f Morera véase Morus Morfina 85, 347f, 348 estructura 347f Morfogénesis y factores e x t e m o s 438-456 Morfología 144-151, 773 biológica 10, 13f causal 144 y plasticidad fenotípica 524 Morfosis condicionada fotoperiódicamente 438 Morfosis y fotoperíodo 443-446 Morfotipo 895 Moringaceae 841 MortiereUa 614, 615f Morus 833, 834f Mostaza véase Brassica blanca véase Sinapis alba Motilidad 3 Mougeotia 692f, 6 9 3 y luz azul 4 6 6 Movimiento(s) ameboide 47, 458 autónomos 484 balísticos 484, 485f celular 51-55 con secreciones mucilaginosas 4 5 8 de cloroplastos con la luz 465f de cohesión 486, 487ff de remo de cilios y flagelos 459

1113

de reptación 458 de turgencia 457, 458 explosivos 484, 485f fisiología 457 y sigs. higroscópicos 485, 486f intracelulares 465 y sigs. locales libres 458 y sigs. pendulares y crecimiento 484 M T O C 54 Mucílago 8 8 , 9 0 f , 140f y vacúolos 81 Mucor 613, 614f, 615f, 645 Mucorales 613, 614f, 615f, 616f ciclo vital 614f Muérdago véase Viscum álbum Muerte 962 accidental 210 bacteriana, espectro de acción 269f celular, hipersensible 504, 511,512f celular programada 397, véase también Apoptosis celular programada y patógenos 511 fisiológica 210 Muguete véase ConvaUaria Mulinum spinosum I035f Mull 903 Multifidas 460f Multiplicación asexual 543 por estacas 4 2 3 Mundillo véase Viburnum Muntingiaceae 842 Muraje véase An gal lis arvensis Murcia gale 1004 Mureína 1 1 1 , 5 8 7 , 5 9 1 Muropolisacáridos, propiedades y funciones 33t Musa 798, 816, 1012 textilis 133 Musaceae 816 Musanga 1012 Muscari 81 Of Muschelkalk 870f Musci véase Musgos Muscites 717 Museos botánicos 572 Musgos 1038f, véase también Bryopsida, Bryophytina y Briófitos acuáticos 716 de cauloides reptantes 705 epifilos 716 halófitos 716 medio ambiente 215, 216 organización 215,216ff, 217 origen 867 origen y desarrollo 748f región apical 216f saxícolas 716 sección transversal 216f sempervirentes 716 simbiontes 716 terrícolas 716 traslado de cloroplastos 4 6 6 xerofíticos 716

1114

índice a l f a b é t i c o

Mutación(es) 3, 521 control 527 cromosómicas 525, 528-530 cromosómicas, efectos 528 cromosómicas, frecuencia 530 de sentido erróneo 527 del código de lectura 525f, 526 espontánea 526 genómica 525-533 inducida 526 mitocondrial 528 neutrales 527 puntual 525f reconocible fenotípicamente 526, 527 segregación en Arabidopsis thaliana 369f silenciosa 527 sin sentido 527 somáticas y agamospermia 545 tasa en eucariotas 526 tasa en plantas superiores 527 y fenotipo 527f Mutagénesis de Arabidopsis thaliana 368f, 369f química 368f, 369 Mutantes con triple respuesta constitutiva (ctr) 435, 436f osmóticos 407 resistentes al etileno (etr, ers) 435 vegetales del desarrollo 403, 404 y fotorreceptores 467 Mutisieae 860

clasificación 6 0 2 nutrición 602 Myxophyta 6011, 603 organización 6 0 l t y protozoos, concordancias 60 lt

Mycelia sterilia 646

Naringerina 343f Nartheciaceae 803, 817 Nastias 457, 466, 4 7 6 - 4 8 4 estomáticas 481-484 Natación 458

Mycetozoa 60 It Mycobacteriaceae 591

Mycobacterium

587

Mycobionta 503, 646. 609650. 867 Mycoplasma 13,591, 593 Mycosphaerella 625f Myobacterales 592

Mvobacterium

593

Myoporaceae 850

Miosotis 798, 855 Myrica 839, 876, 978 Myricaceae 835, 839

Myricaria 823 Myriophyllum 824 Myristica 801 f Myristicaceae 8 0 l f Myrmecodia 849 Myrothamnaceae 820 Myrsinaceae 846 Myrtaceae 840f Myrtales 840f Myrtus 840f, 876 Myxobacterales 6011 Myxobacteriota 586f Myxobionta 600-604. 867

Myxococcus 592 Myxomycetes 601 Myxomycota 600. 6 0 l f , 602f ciclo vital 601, 602

endoparásitos 491, 492f, 493 resistencia a 4 9 3 y micorrizas VA 501 Nemorosa véase Anemone Nenúfar véase Nymphaea y

Nuphar

N NAA412f Naba véase B ras sica Nabina véase Brassica Nabo véase Brassica N A D 3 1 8 f y sigs. potencial redox estándar 320t N A D H 3 1 8 f y sigs. NADH-deshidrogenasa (complejo I) 320, 3 2 l f alternativa 322f externa 322f NAD-malato-deshidrogenasa 303f N A D P 229, 277 y sigs., 290 estructura 279f NADP-malatoenzima 302t, 303f N A D P H 229, 277 y sigs., 288, 290, 300, 308, 309 estructura 279f Naftoquinonas 823 Najadaceae 804 Namibia, desierto 1022 Nanandros 687, 688f Nanismo 455 Nanoplancton marino 696 Naranjo véase Citrus Narcisos véase Narcissus

Narcissus 809, 8 lOf Nardus stricta 933, 1008

Nathorstiana

728, 729

Naturalización 980

Navícula 667 NBP949 N-degron 392 ndhF plastidial 574 NDVI912 Neckerales 714 Necromasa 896 Néctar 772 Nectarios 129. 139f, 768 extraflorales 768 septales 768 Nectria 624, 625f Negibacteriota 866, véase también Bacterios gramnegativos Negundo véase Acer

Neisseria 593 Nelumbo 4 2 3 , 7 9 8 , 8 1 9 Nelumbonaceae 819 Ne mal ion 655 Nemalionales 655. 656f Nematodos de las nudosidades radicales 492f. 4 9 3 del quiste 492f, 4 9 3

Neocomiense 870f Neoendemismos 973f Neofítico 870f, 875 Neófitos, adaptación a la fotoperiodicidad 912 Neopoliploides 567 Neotropical, reino 986 9-cis-Neoxantina 430f N E P 947-949 métodos de determinación 947 Nepenthaceae 823

Nepenthes 823 ascidios 199f, 200 Nereocystis 670, 672f, 696

Nerium oleander 140, 849. 876 Nervadura dicótoma o bifurcada 191 flabeliforme 191 paralela 191 reticulada 191, 873f Nervios principales 190 Neuradaceae 842

Neurocystis 669 Neurospora 624 Neuston dulceacuícola 697 Neutralidad eléctrica y nutrientes 242 Neutralismo 9 5 3 Nexina 759f Nicho(s), complementariedad 985 diferenciación 984 diferenciación funcional 968 ecológico definición 889

Nicotiana otophora 854 silvestris 854 tabacum 370t, 378f, 853f, 854 Nicotina 8 5 , 5 1 5 estructura 347f Nicotinamida, estructura 2 5 l f Nidulariales 641. 642f Nieve c o m o carga mecánica 918f Ni ge lia 817 Níquel 244 Níspero véase Mespilus Nitella 47, 694f Nitisoles 905t Nitrariaceae 844 Nitrato, absorción 267 asimilación 3 0 7 , 3 0 8 f , 309 asimilación en tejidos no fotosintéticos 309 Nitrato-reductasa 75t, 308f, 309f regulación 308f, 309 Nitrificación 314 Nitrito 348, 349 Nitrito-reductasa 75t, 308f. 309f

Nitrobacter 314, 592, 926

Nitrobacteraceae 592 Nitrogenasas 494 estructura 500 genes codificantes 498 protección 500 reacción 499f Nitrógeno 242, 924 acumulación en sedimentos 3071 aportación 3()7t ciclo 926f compuestos antropógenos 926 contenido de las hojas 928f contenido de las hojas y lasa de respiración oscura 930f contenido en la planta 926t deficiencia 2 4 l f economía 926f, 927 ecosistema con incorporación antropogénica 926f eficiencia en el uso véase NUE elecronegatividad 17t en materia vegetal 240 estrategias de inversión 927930 exportación 500 fijación 307t, 494 y sigs., 499, 500, 594. 597, 829 fijación, c o n s u m o energético 500 fijación microbiana 925 fijadores 925 foliar y L M A 929f foliar, capacidad de fotosíntesis y SLA 228f fuentes atmosféricas 926 importación 500 incorporación al humus 902f isótopos y procedencia 931 liberación antropogénica 933 liberación después de un desmonte 927f pérdidas 927 por unidad de superficie foliar 927, 928 situación global 933 y carbono 939f y saprofitismo 4 9 0 y simbiosis 494 y sigs. y tasa máxima de fotosíntesis 927, 928

Nitrosomonas 314, 592, 926 Nitzschia 668, 953 Nival, piso 1008 N L S 394f, 395f receptores 510f, 511 No-disyunción 530

Noaea 1034 Nocardia 591 Nocardiaceae 591

Noctiluca 658 Nódulos calizos 695f Nogal véase Juglans de alas véase Pterocarya Nolinaceae 807

índice alfabético

Nombre del autor 579 específico 579 Nomenclatura 578-581 binomio 579 Cahn-Ingold-Prelog 24 principio de prioridad 580. 581 Nomeolvides véase Myosotis Nomófilo I47f, 154. 188 véase también Hoja y espinas foliares 147, 148f Nopalina, síntesis 509f ÑOR 62, 368f Nori 676 Nostoc 596f, 597, 646, 647. 649.697,783 en liqúenes 503 y endosimbiosis 494f. 495f. 496f Nostocales 596 Nothofagaceae 835 Nothofagus 842. 1026, 1028, 1030,1031f alpina 1029f distribución 976f Notholaena 743 NPT, gen y plantas transgénicas 372t N S F 83 Nube de esporas 641 Núcela 750. 752. 765, 766f Núcleo celular 38, 39f. 45, 55-71, 395f, 466 de restitución 545 endospermático 775 Núcleo/plasma, relación 55 Nucleofilamentos 57 Nucleoides 1 1 0 , 5 8 6 plastidiales 103, 104f Nucléolo 45. 58, 59, 366-377 estructura 59f región organizadora ( Ñ O R ) 58, 59, 377 Nucleoma 57 de Arabidopsis tItaliana 367,368f tamaño 366f Nucleómeros 57 Nucleomorfo 652. 657. 689 Nucleoplasma 55 Nucleoproteínas 60 Nucleósidos 18 Nucleosomas 56f, 57 tamaño 370t Nucleótidos 18. 19. 366 del plastoma 377 deleción 525f estructura 18f sustitución 525f Núcula 780f Nudos 154, 729 de gramíneas, gravitropismo 47 l f Nudosidades radicales 205, 4 9 6 y sigs. radicales con actinomicetes 496t radicales de leguminosa, metabolismo 499f NUE 929, 9 3 0 Nueva Guinea 1012

Nuez de las Seychelles véase Lodoiceae moscada véase Myristica negra véase Tamas vómica véase Strvchnos nux-vomica Nueza véase Bryonia Número de combinación 535 Nunataks y flora del Cuaternario 880 Nuphar796. 800f Nutaciones 4 8 4 Nutrición 2 heterótrofa 490-493 Nutricional, economía 924934 Nutrientes 241-246 absorbidos, forma iónica 2471 absorción radical 247f-252 disponibilidad en el suelo 246, 247, 925, 926 excedentes en aguas freáticas 926 excedentes en la solución del suelo 926 liberación y absorción 925 síntomas de deficiencia 2 4 l f transferencia horizontal 927 Nyctaginaceae 821 Nvmphaea 265t. 755. 756f, 776, 796. 800f, 876 Nymphaeaceae 799. 800f Nymphaeales 799. 800f Nymphoides peltaia 861 Nypa 812, 876 Nyssa 876 «r

Ñ Ñame véase Dioscorea 0 Obdiplostemonía 769 Obturador 766 Oceánica, zona 975. 986 Oceanidad 975, 979f y límites de ocupación 981 Océanos, biomasa 946 zonas de producción máxima 946 Ochnaceae 826, véase también Strasburgeriaceae Ochroma 1012 Ochromonas 664f Ocimum basilicum 851 Ocrea 823f Ocíodiceras 712 Octopina, síntesis 509f Odontella 666f Oedogoniales 687, 6881' formación de capuchones 687, 688f oogonios 687 Oedogoriium 688f, 697 Oenantetoxina 339t Oenothera 840f. 841 heterozigosis compleja permanente 530f Oídios 605, 621

Ojos de la patata 155f, 156 Olacaceae 824 Olea europaea 850f, 876 Oleaceae 850f Oleosinas 33 Oleosomas 33-35f, 45. 79f, 328f, 330, 331 f, 714 Oligoceno 870f, 875 Oligogalacturónidos 504, 511 Oligoglucano 511 Oligopéptidos véase Péptidos Oligoquitosano 512 Oligosacáridos 31 síntesis 80 Oligoterpenos 344t, 347 Oliniaceae 840f Olivo véase Olea europaea Olmo(s), edad 423 enfermedad 833 europeo común véase Ulmus Olpidium 61 Of Oltmannsiella 684 Omphalina 640 Omphalotus 643 Onagra véase Oenothera Onagraceae 840f. 841 Oncogenes de síntesis de auxina y citoquinina 509f, 510 Oncotheaceae 847 Onobrychis 831 Ononis, distribución 974, 976f Onosma visianii 855 f Ontogenia 38. 147. 362, 363f Onygenales 621 Oocardium 691 f, 692 Oocystis 685 Oogamia 599 Ooginio 652 Oogonios 604, 605 y reproducción sexual 612f Oomycetes véase también Oomycota filogenia 609 metabolismo 604 modo de vida 604, 607. 609 Oomycota 600, 604, 606, 607f, 608ff, 609. 867 Oosporas 604 O P D A 437, 438f Opegrapha 650 Operón 110 vir 51 Of Ophioglossaceae 737f, 738, véase también Eusporangiatae Ophioglossum 737f, 738. 748 vulgatum y salinidad 935f Ophiostoma 621, 9 5 3 Oplvys 773, 809 Opiatas 85 Opiliaceae 824 Opina, biosíntesis en bacterias 509f y tumores 510 Opio 141,819 Opsístipo 632 Optimización agronómica 890 ecológica 890 Óptimo ecológico para el crecimiento 890f

1115

Opuntia 760f, 821, 822f, 980, 1023f, 1036 inermis 954 Orchidaceae 807, 808, 809f pseudobulbos 807 Orchidoideae 808 Orchis 809f Ordovícico 870f, 871 O R F 381 Organismos, nivel de organización 115 número de células 37 sentido funcional de las configuraciones 145 Órgano(s) de absorción 124 de reproducción vegetativa 544 de reserva 196 definición 115 fijos, movimiento 466-485 florales, disposición 768, 769 florales, identidad 406, 407 foliares 188-200 foliares, longevidad 195, 196 movimientos autónomos 466 reproductores y senescencia 422,423 Organotrofia 588 Orgánulos 42f génesis 393 y sigs. semiautónomos 377 Origen monofilético 2 Orinoco, llanos 1020 Orizalina 50 Ornithocercus 659f Ornitholagum 810f Ornithopus 831 compre ssus 1024f Orno véase Fraxinus ornus Orobanchaceae 850, 8 5 l f , 852 Orobanche 851 f. 852 mi ñor 85 lf Orobioma 1004 Ororato 336f Orquidáceas, endomicorrizas 502, 503f riqueza de especies y polinización 796 Orquídeas 798 adaptaciones I98f raíces 205 Orthotrichum 114 Ortiga véase Urtica de pelotillas véase Urtica pilulifera hedionda véase Stachys muerta véase Lamium Ortogénesis 569 Ortoploides 531 Ortósicos 156, 157, 158, 160 Oryza 814, 815f Oryzoideae 814 Oscilación endógena y ritmos circadianos 447 Osciladores circadianos endógenos 447. 448f circadianos modelo de Neurospora crassa 449f

1116

Índice a l f a b é t i c o

Oscillatoria 596f, 597, 697 Oscillatoriales 596 Osmómetro 254. 255 f Osmosis 77, 85. 254-256 y concentración de vapor de agua 2 6 l t y nutrientes 241. 242 y tamaño celular 255f Osmunda 737. 742f. 876 Osmundales 742 Ostropales 649 Ostrya 838. 839 Ottclemansiella 635f Ovario fecundado e I A A 4 1 5 . 416f infero 768. 769f medio 768. 769f semiínfero 768 supero 768. 769f Ovocélula 767 polarización 401 Óvulos véase Primordios seminales Oxalacetato-aspartatotransaminasa 300t Oxalato 9 3 3 cálcico 86. 811 Oxalidaceae 829 Oxalidales 829 Oxalis 770, 954 Oxidación 330, 3 3 l f definición 228 Oxidasa(s), almacenamiento 513,5l4f alternativa 322f del IAA 412, 414f Oxidorreductasas, clasificación internacional 234t Oxígeno elecronegatividad 17t en la materia vegetal 240 Oxilipinas 4 3 4 , 4 3 7 . 4 3 8 Oxisoles 904t 2-Oxo-lAA 414f Oxyria 1008 digyna 1040 Ozono, capa 4 espectro de extinción 269f y espectro lumínico 269

p

« < , v é a s e PR( P„ w ,281f P„„ 70ÍI 2 8 3 P7M véase PRO Padina 696 Paeonici 824 Paeoniaceae 824 PAI91I Paisaje cultivado 958 Pájaros nectarófilos 7721" PAL 34 lf Palaquium 847 Pálea 814f Paleobotánica 574 Paleoceno 870f, 875 Paleoendemismos 973 Paleolítico 87()f. 871 Paleohierbas 802 Paleontología 4

Paleopoliploides 567 Paleotropical. reino 986 Paleozoico 870f, 871-874 Palinograma 760 Palinología 574 Paliurus spinachristi 1024 Palmas véase Ataca cea e Palmela, estado de 665f Palmera(s) véase Arecaceae datilera véase Phoenix de las Seychelles véase Lodo ¡cea maldivica engrosamiento 175, 179 palmadas o flabeladas 811 f, 812 pinnadas 81 lf, 812 primitivas 876 Palmito véase Chamaerops Palom illa véase Fumaria Palosanto véase Diospyros kaki Pampa 1034 Pampelmusa véase Citrus Pan de ranas véase Alisma Pandaceae 826 Pandanaceae 811 Pandanales 811 Pandanus 798, 811, 1042, 1043f Pandorina 683f, 684, 685 Panicoideae 814 Panícula 165. 167f Panicum 302t, 8 1 4 , 8 1 5 Panizo véase Setaria Panónico, territorio 977f Panteteína, estructura 329f Papaver 573, 7 9 8 , 8 1 9 f commutatum 246 kerneri, distribución 973 somniferum 141 Papaveraceae 140, 1 4 1 , 8 1 7 , 819 Papaverales 819f Papaveroideae 819f Papayero véase Carica Papilas, formación 124 glandulares 129 Papi liaría 713f, 714 PAPS 310f, 311 Papúas de Nueva Guinea, bacterios de la flora intestinal 4 9 6 Paquiteno 67f. 68, 69f PAR 306f, 908 Paracladios 165, 166 Paracryphiaceae 861 Parafilia 578, 579f, 580f Paralelismos 148, 569, 577 Paramilo 659, 690 en algas 662t Páramos 1016 Pararendzina 905t Parasexualidad 110, 533 bacteriana 589f de Deuteromycetes 646 Parasitaxus 791 ustus 490 Parasitismo 489, 953 y obtención de carbono 223t y simbiosis 493 Parásitos 1, 222, 4 9 0 - 4 9 3

con haustorios 171, 172f galígenos491 microbianos 4 9 0 Parasitosis 491 Paratifus 5 9 3 Pared celular 43, 87-98 celular bacteriana 110-112 celular de Chlorobionta 676 celular, desarrollo 88 celular, diferenciación 88 celular, enzimas de rotura y dilatación celular 4 1 9 celular, fibrillas esqueléticas 91 celular fúngica 609 celular, matriz 88 celular, movimientos higroscópicos 91 celular, permeabilidad 408 celular, plasticidad 91 celular primaria 88-91, 95f celular primaria, composición 88f celular primaria, crecimiento superficial 91 celular primaria, modelos estructurales moleculares 91f celular, proteínas 89 celular secundaria 88, 94, 95f, 96 celular secundaria aislante 96-98 celular secundaria, capas 95 celular secundaria incrustada 95 celular suberificada 96. 98f celular terciaria 95f celular y sequías 919 Parénquima 122-124 acuífero véase Hidrénquima aerífero véase Aerénquima asimilador véase Clorénquima cortical 122, 131, 132, 175 de contacto 181 en empalizada 123f. 192 esponjoso 123f, 192 estrellado 123f lloemático I35f interfibrilar 183f leñoso 122 medular 122, 174 paratraqueal 183f radial 183f reservante 122 traqueal 267 vascular y transporte iónico 249f, 252 Parentesco filogenético 145 grado 573f-578 y semejanza 576f Parentosoma 627 París 798, 804f, 806 Parkeriaceae 743 Parme Ha 647f. 648f, 650 Parnassia 840 Parnassiaceae 840 Paronychia 8221" Paronychioideae 821 Parsimonia 577

Partenina 754f Partenocarpia y auxinas 415 y giberelina 416 Partenogamia 619 Partenogénesis 544 Parthenocissus 820f Partículas intermembrana (IMP) 75 Pasionaria véase Passiflora Passiflora 826 Passifloraceae 826 Pastados, terrenos 954 Pasticultura 958 Pastinaca sativa 856 Pastizales 959f secos 1007 xeromesófilos 1007 Pasto véase Pennisetum llorón véase Eragrostis PAT, gen y plantas transgénicas 372t Patagón i a" 1034, 1035f, 1036 Patata véase Solanum tuberosum Patch-clamp 41 técnica 250f Patogénesis, mecanismos 505-508 Patogenicidad, factores 504 Patógeno(s) 503-512 aviru lento 504 defensas inducibles contra 508,511,512 definición 5 0 3 interacción gen por gen 504f microbianos 505 virulento 504 y auxinas 508 y fitohormonas 507 y micorrizas VA 501 y parásitos 489 Patógeno-hospedante, interacción incompatible 512f relaciones 507f Patógeno-planta. coevolución 504f compatibilidad 504 incompatibilidad 504 Patouillardia 637 Paulownia 852 Paulowniaceae 850 PAUP. programa 577 Pavetta 59lyS49 Paxillus 640 Payena 847 PCR, método de análisis 538 P D F 911 dependencia 934, 936f y dióxido de carbono 936f y plancton 910 y temperatura 936f Peces, muerte 659 Pecíolo 188, 189 crecimiento intercalar 191 fototropismo positivo 467 Pectinasas 78 Pedal iaceae 850, 854 Pediastrum 685. 685f, 697 Pedicularis 851 f, 852, 880 Pedomicrobium 314, 592

índice a l f a b é t i c o

Pedosfera 900 Pedregal c o m o carga mecánica 918f Pedúnculos de vorticelos unicelulares 52f Pelargonidina, síntesis 342f Pelargonium 825 f Peleoecología 906 Pellia 704 Pellicieraceae 846 Pelo(s) absorbentes I98f absorbentes de epífitos 200í' acabezuelados 141 cristalinos 716 de espermatófitos 753 glandulares 1281; «29, I39f pluricelulares 129 radicales 129, 200f radicales, crecimiento por dilatación 364 radicales, diferenciación 4 0 6 , 4071* radicales, superficie 258 radicales y suelo 247f radicales, zona 203, 206 sensitivos 129 trepadores 172t uncinulados 129 unicelular I28f, 129 urticantes 129f urticantes, sustancias 334 Peiügfra 648f Pelvetia 674. 695f Penaeaceae 840 Penicilina 590, 620, 642 y peptidoglucanos 111 PenicilUum 620, 621 f, 646 Peniophora 638f Pennales 666f, 667f, 668f rafe 666f, 667f P en ni serum 814, 1020, 1034 Pensamiento véase Viola Pentadiplandraceae 841 Penthoraceae 824 Pentosas 30 estructura 30f ribosa 19 Pentosasfosfato, vía oxidativa 324, 325f Pentoxylon 863 Peonía véase Paeonia P E P 298, 299f PEP-carboxilasa 298, 299f, 300t, 302. 303f, 5 0 0 y * C 942 y estomas 482, 484 PEP-carboxiquinasa 302t, 331 f ritmo circadiano 304 Pepinillo del diablo véase Echallium Pepino véase Cucumis Peptidiltransferasa 384 Peptidoglucanos 587 de la pared bacteriana I I I , 112f Péptidos 26 de señalización 3 9 3 de tránsito 101 tóxicos 339t Pequeñas especies 545 Peral véase Pyrus

Peral i to véase Py rola Perejil véase Petroselinum crispum Perennes, plantas y vernalización 441 Pereskia 822f Perianto 754-756 concrescencia 756 Periblema 203 Pericarpo 779 Periciclo 122, 203 Peridermis 1301' interna 185, 186, 187f superficial 185 Peridermium 631 f Peridiniales 658 Peridinina 662t Peridinium 658, 659f Peridíolos 641 Peridiscaceae 861 Perigonio 755 Perinato doble 755 Periquecio 702, 703f Perisperma 776 Perisporio 743 Perístoma, dientes 711 Peritecio 618, 619, 624, 625f estroma 624 Permafrost, descongelación 1040f distribución mundial 101 lf Pérmico 870f, 874 Peronospora 606, 608f Peronóspora de la patata véase Phytophíhora Peronosporales 606. 608f reproducción 606, 607 Peroxidasas 513, 514f de la pared celular 354 funciones 337 Peróxido de hidrógeno 83 de hidrógeno. descomposición 233f Peroxisomas 45. 83, 84 foliares 84f formación 393 membrana, composición de lípidos 35t y fotorrespiración 295f Persea indica 802, 1026, I027f Pertica 736f, 737 Perturbaciones, reacción de las especies 969 tolerancia 986 y sucesiones vegetales 993, 994 zonales 1003f, 1004 Pertusaria 650 Peste 5 9 3 de las aguas véase Elodea Pétalos 7 5 5 origen 756f transformación en estambres 148f Petaphragmataceae 858 Petaphylacaceae 861 Petrificación 869 Petróleo y descomposición microbiana 4 9 0 Petrosaviaceae 803, 817

Petroselinum crispum 856 Petunia 854 Peziza 623f Peziza estrellada véase Sarcosphaera Pezizales 621, 622, 623ff PFD 908, 934 y ft* 9 2 3 y tiempo nublado y h ú m e d o 923 pH del suelo y absorción de nutrientes 247 y enzimas 236 y proteínas 28 Phacelia 854 Phacidiales 623 Phacus 690f Phaeoceros 714f. 715 Phaeophyceae 213, 668-675, 1042, I043f alternancia de generaciones 674, 675f caracteres químicos 662t ciclo vital 668 ecología 696 filogenia 674 flagelos 668, 669f gamones 461 hábito 668 modo de vida 669 pared celular 668 ramificación dicótoma 215f talos hísticos 6 7 4 Phaeophytina 271 Phaeothamnion 6 6 3 , 6 6 4 , 665f Phagaceae 1014 Phallales 638, 642f Phallus 638, 642f Pharus 814 Phaseolus 831 Phellinaceae 858 Phellinus 638, 639f, 643 Phellodendron 844 Philadelphus 845 Philesiaceae 806 Philydraceae 816 Phleum 814 Phlox 847 Phoenix 811 f. 812 Phormidium 596. 697 Photobacterium 591 Phragmidium 631, 632f, 6 3 3 Phragmites 5, 814 Phrygana 1024 Phrymaceae 850 PhyA véase Fitocromo de clase I PhyB véase Fitocromo de clase II PhyC véase Fitocromo de clase II Phycomyces 615f PhyD véase Fitocromo de clase II PhyE véase Fitocromo de clase

n

Phylephas 812 Phyllitis 739, 740f. 743 Phyllobacterium 591 Plívllocladus 791, 1026. 1030 Phyllonomaceae 855

1117

Phylloporus 640 Physarales 602 Physarum 602 Physcia 650 Physenaceae 820 Phyteuma 860 Phytolacca 821 Phytolaccaceae 821 Phvtophthora 606, 607f Picea 790f, 791, 1031f, 1038 abies 879, 918f, 929. 1005, 1008 bosque de regeneración 99 lf ectoendomicorrizas 502 glauca 1038 obovata 1038f, 1039f omorika, retracción 981 polen cuaternario 882f schrenkiana 1031 f Picnidios 630 Picramniaceae 825 Picrasma 844 Pie de atleta véase Trichophyton de cultivo 362f Piedras vivientes véase Lithops Pigmentos fotosintéticos 270-275 fotosintéticos, accesorios 271 sombreadores 469 Pitea 770 Pili sexuales 588. 589f Pilobolus 613, 616f Pilorriza 203. véase también Caliptra Pilosidad y estrato limitante aerodinámico 923 Pilularia 746f Pimienta véase Piper de muros véase Sedum Pimiento véase Capsicum annuum Pimpinella anisum 856 Pinaceae 788f, 790f, 791 europeas, ecología 791 gametófito masculino 761 f, 762 Pinar 1005 LAI91I Pinguicula 852, 854 Pinnularia 666f, 667 Pino véase Pinus albar véase Pinus sylvestris cembro véase Pinus cembra de Colorado véase Pinus aristata negral véase Pinus nigra Pinus 777, 778f, 779, 786f, 787f, 790, 7 9 1 , 9 1 4 , 1024, 1028, 1038, 1039f alternancia de generaciones 75 lf aristata 423, 1030f canarensis 915 f cembra 155.929, 1008, 103 lf ectoendomicorrizas 502 ha lepen sis 9 l 5 f

1118

índice a l f a b é t i c o

longuera véase Pinus aristata

mugo I008 nigra 554f

piuca 155 polen cuaternario 882f pumita 1033f

radia ta 958 sylvestris 890, 914f, 971, 9 7 5 , 9 8 3 , 1005, 1007, 1038 Pinzas láser 40 Piper 796, 800f, 921, 1012 Piperaceae 800 Piperales 800f

Piptoporus 639, 641 Pirámide alimentaria 946 de producción 946 Pirano 30f Piranosa 31 forma de butaca 31 Pirenoides 103 Pire trina 345 I estructura 346f Piridoxalfosfato y etileno 4 3 2 Pirimidinas 18 Pirófitos 914 Pirrolizidina 754f Piruvato 318f síntesis y aminoácidos 357f Piruvato-deshidrogenasa 29 complejo de la 318 reacciones 318f, 319f Piruvato-fosfato-diquinasa 299f, 300t, 3 0 l f , 303f Piruvato-quinasa 316f Pisatina, estructura 512f Pisos altitudinales 975, 1(M)0, lOOlf Pisoteo 954 Pistacho véase Pistacia

Pistacia 844 Pistia 806f Pistilo 764. véase también Gineceo cenocárpico diferenciación 407, 408f Pisum 8 3 l f mutante te 426f, 4 2 7 mutante sin 426f, 427

Pitcairnia 817 Pittosporaceae 855 Pixidios 779. 780f Placa celular 65, 87. 88 celular, formación 65f cribosas 134f, 135f Placentación axilar 764 Placenta(s) 764 central libre 764 lamínales 764 submarginales 764

Plagiochila

13f

Plagiogeotropismo 4 7 0 Plagiopteraceae 861

Plagiothecium

714

Plagiotropismo 467 Planar-colino. piso 1008 Planario, piso 975 Plancton, algas 696 distribución en el agua 9 1 0 Planetócitos 603, 668. 691 Planifolios, porte 166

simpodios 164 Planósporas 605 Planozigotos diploides 603 Planta(s), absorción de agua 257, 258 acidófilas 247 acidófilas basitolerantes 247 acuáticas 123, 257, 434. 925 acumuladoras 245, 246 adaptadas al calor 936 adaptadas al frío 936 anuales 546 árbol filogenético 584f arenícolas 9 8 3 autótrofas, competencia 953 basófilas acidotolerantes 247 bienales 5 4 6 biomecánica 133, 134f C 3 9 2 3 , 936, 943 C 3 , gradiente de concentración de C 0 2 298f C 4 814, 9 2 3 , 9 3 6 , 940. 942, 943 C 4 , anatomía en corona 298, 300f C 4 , anatomía foliar 298 C 4 , carboxilación del P E P 298, 299f C 4 , cloroplastos 299 C 4 , dimorfismo de cloroplastos 230fft, 298 C 4 , ecología 301 C 4 , fijación de C O 298, 299f-302 C 4 , identificación 302 C 4 , productoras de aspartato 301 C 4 , productoras de malato 299f-301f C t , subgrupos de especies 302t C 4 , transpiración 298 C 4 , vainas fasciculares 192 calcícolas 245, 933 calcífugas 933 CAM 196,253,482,483, 936, 942, 943 C A M , bomba de C O , 298 C A M , ecología 304 C A M , metabolismo 303, 304 C A M . reacciones oscuras y lumínicas 303f C A M , transpiración 263, 298 carnívoras 489, 493. 823 circulación del agua 259f clónicas, demografía 965 composición material 239, 240 contenido hídrico 239, 240t de crecimiento lento 941 de crecimiento rápido 941 de sombra 4 4 3 definición 1 del desierto, sección de conducción de agua 265t desarrollo 172 v sigs. edad 423

en almohadilla 1016 en espaldera 161 en roseta 161,162f esclerófilas 196 estado primario 117, 154, 174f, 175 estado secundario 154 estenohídricas 256f estoloníferas 161, 162f eurihídricas 256f halófilas 245, 934, 983 hapaxantas véase Plantas monocárpicas hemiparásitas 205 herbáceas 117, 263t, 9 4 l t , 97 lt holoparásitas 205 homeohídras 209 indicadoras 246 inferiores, necesidades minerales 2 4 l t insectívoras 199, 200 insectívoras, secreción de mucílago 140f introducidas 955 iteróparas véase Plantas policárpicas jóvenes, competencia 953 leñosas 117, 161,166-168f materia seca 239, 2 4 0 monocárpicas 546 monoicas, determinación del sexo y giberelinas 428 movilidad 962, 963 número de especies 521 oscilaciones del potencial hídrico 2 6 l f oscilaciones del potencial osmótico 256f oxidantes, defensa contra hongos 644 palustres 123, 4 2 3 perennes 546 pluricelulares 210 y sigs. plurienales véase Plantas perennes poiquilohidras 209 polacantas véase Plantas policárpicas policárpicas 546 porte o hábito 163 potencial hídrico 2 6 l f propiedades 9 pulviniformes 161, 162f, 1032, 1033f reacciones inmunológicas 504 reacciones sistémicas 504 reservas de nitrógeno 927 resistentes 504 respuesta de hipersensibilidad 511 resucitantes 921 robustecimiento 175 ruderales 980, 992 ruderales estrategia r 970f semélparas véase Plantas monocárpicas silicícolas 245 síndrome de adaptación 196 sistemática 582, 583

suculentas 123 superiores, necesidades minerales 2 4 l t susceptible al patógeno 504 terrestres, origen 867 transgénicas 365 transgénicas, distancia de polinización 546 transgénicas, genes ajenos 372t transgénicas. producción 371-373 transgénicas, usos 374-376 transgénicas y

Agrobacterium tumefaciens 510,511 trepadoras 171 trepadoras desparramadas 172t trepadora, órganos de sostén 172t trepadoras radicales 172t trepadoras volubles 172t trepadoras zarcillosas 172t unicelulares 209, 210 útiles, selección 959 vasculares, refugios en el Cuaternario 880 verdes 1 verdes, antenas captadores de luz, estructura 276f, 277 verdes, aprovechamiento de la luz 274 Planta-herbívoro-parásito, relación 515, 516t Plantaginaceae 852f

Plantago 798. 852, 958 major y aptitud 549 marítima y salinidad 935f Plántulas, competición y luz roja 912 Plasmagel 47 Plasmalema véase Membrana celular v Membrana plasmática Plasmasol 47 Plásmido(s) 366, 586 R 371 recombinante 372f Sym 498 ti 369, 3 7 1 , 5 0 9 f , 511 Plasmodesmos 43, 77f, 87, 92f, 93, 94, 408, 409f complejos 409 de tejidos diferenciados 409 dinamismo 94 microestructura 93f primarios 9 3 ramificados 409 secundarios 93 secundarios, formación 93f y transporte iónico 249f, 252 Plasmodiophora 603f Plasmodiophoromycetes 603 Plasmodiophoromycota 603f Plasmodio(s) 6 , 4 7 f , 6 6 , 2 1 0 de agregación 600, 6011 de fusión 600. 6 0 l t de Myxomicetes 601 f

índice alfabético

de Plasmodiophoromycota 603 haploide tetranuclear 603f origen asexual 60 It reticulares 604 Plasmodium 657 Plasmogamia 7 0 , 7 7 4 Plasmólisis 85 f, 225 Plasmopara 606, 6 0 7 , 6 0 8 f Plasticidad fenotípica 523Í-525 Plastidio(s) 1 , 4 , 9 , 4 5 , 79f. 101-107, 366, 605 clasificación 106 complejos 652 complejos con clorofila a y b 689 cromatóforos 104 de algas 662t de Chlorobionta 675 de la epidermis 124 de tubos cribosos, tipos 753f distribución geográfica de tipos 552f envoltura membranosa 101 evolución 377 y sigs. fusión 537 g e n o m a 377-379 herencia 537f importación de proteínas 395 mutación y herbicidas 528 origen por simbiogénesis 113, 114 reproducción 101 simples 652 tasa de mutación 527 único 398 y control de la traducción 391 Plastocianina 279f, 283, 396, 397 Plastócrono 160, 892 Plastoesqueleto 102f Plastoglóbulos 33, 3 4 , 4 5 , 103 Plastohidroquinona 278, 279 estructura 279f Plastoma 57, 101, 103,366, 377-379 de Arabidopsis thaliana 367 nomenclatura genética 370 repeticiones secuenciales inversas 377 tamaño 366f. 370t transcripción 386 y núcleo 378, 379 y R N A r 377 y R N A t 377 Plastoquinona 278, 344t, 347, 377,379f estructura 279f pool de 281 f síntesis 340f Platanaceae 819 Platanaria véase Sparganium Plátano véase Platanus PlaíaniLs 7 9 8 , 8 1 9 , 1028 Platíciadós 169 Platycerium 743, 747f Platygloea 628f Platymonas 677 Platysiphonia 655

Plaíyzoma 740, 7 4 l f Plecténquima 213, 214f, véase también Pseudoparénquima fúngico 215 Plectonema 596f Plectostela 176f, 177, 723 Plegamiento cuticular 124, I25f Pleiocasio 164 Pleiotropía 527 Pleistoceno 870f, 877f, 878f Pleodorina 685 Pleroma 121, 203 Plesiomorfia 576, 577 Pleurobasidios 637 Pleurococcus 682f, 697 Pleuromeia 728, 729 Pleurosigma 667f Pleurotaenium 693 Pleurotus 637f, 640, 642, 645 Pleurozium 114 Pliegues germinativos 759 Plioceno 870f, 875, 876 Plocamium 655 Ploidía, grado 57 y capas de la túnica 119 y flujo génico 564 Plucheae 860 Plumaria 655 Plumbagina 823 síntesis 343f Plumbaginaceae 823 Plúmula 153f, 777 Pluricelulares, organismos 37 organismos, crecimiento 364 organismos, origen evolutivo 5 plantas 210 y sigs. Pluvisilva subtropical templado-cálida 999f templado-fresca 999f tropical 999f tropical, fragmentación del Cuaternario 877 Pneumatóforos 205 Poa 8 1 4 , 9 1 2 , 935f, 1016 Poaceae 798, 812, 813, 814f, 815f, 816, 1016, 1032 células oclusivas 482f fruto 814, 815f polen cuaternario 882f Poales, 812, 813f, 814f, 815f, 816 Población(es) 894 asincrónicas 967 crecimiento 962-966 curvas de crecimiento 963f de módulos 965 de semillas, destino 965ff ecología 961-986 ecuación de cambio de tamaño 962 edad 995 estructura 963, 964f fase de formación 995 fase de madurez 995 fase de vejez 995 modelo de crecimiento exponencial 9 6 3

modelo de crecimiento sigmoide 963f sincrónicas 966 tamaño 963 uniforme, fases de desarrollo 995f vegetales, balance energético 909 Podocarpaceae 791, 1014 Podocarpus 1014, 1030 latifolius 1027f Podospora 624, 625f anserina, tamaño del genoma 370t Podostemaceae 846, 847 Podredumbre del corazón 243 Podsol 903, 9051 férrico 902f húmico 902f Pogonatium 707f, 712 Polaridad axial 405f celular 363, 400, 401 celular y luz 442, 4 4 3 de la embriogénesis 405f morfológica 4 0 0 Polemoniaceae 846, 847 Polemonium caeruleum 847 Polen 758-761 diagrama 869 diagrama del Cuaternario 882f diseminación 486 esterilidad 380 formación simultánea 758 formación sucedánea 758 fósil 869 granos 152f mónadas 761 políadas 761 presentación secundaria 773 pseudomónadas 761 sucesión 874f y auxinas 415 Poli(A)-polimerasa 384 Poliacetileno(s) 754f tóxicos 339t Poliadenilación del R N A 3 8 l f Poliandria primaria 757, 758f secundaria o desdoblamiento 757, 758f Policromo 160 Poiiembrionía monozigótica 777,779f polizigótica 777 Polienérgida 66f Polifenoloxidasa 513, 514f Polifilia 578, 579f Poligamia 539, 540t, 754 Poligenia 527 Polihaploides 532 Polímeros 15 vegetales 351 -357 Polimorfismo 522 Polinario 761 Polinio 761 Polinización 542, 543, 768f, 770-774 distancia 545f e 1AA 415, 416f frecuencia 545f

1119

incompatibilidad en angiospermas 540f, 541 Polinizadores, ausencia 543 y flor, relación 773 Polinucleótidos 19 Polipéptidos 24, 26, 388 factores de elongación 391 fase de elongación 391 masa molecular 26 síntesis en el ribosoma 3 9 l f velocidad de síntesis 391 Poliploide, análisis de un complejo 5 6 l f Poliploidía 62, 370, 398, 399f, 531 frecuencia 532, 533 generativa 531 somática 531 y especiación 562 Poliploidización y recuperación de fertilidad de los híbridos 564 Polipodio véase Polypodiwn Polirriza véase Caliptra Polisacáridos 30, 31, 351-353 de reserva 30, 32, 352, 353 estructurales 30, 32, 351, 352 síntesis 80 Polisomas 44, 72f formación 393 Polistela I76f, 739 Politenia 398, 399f Politerpenos 344t, 346f, 347 Polocospermataceae 854 Polos del huso 64 Polycarpicae 817 Polychytrium 611 f Polygala 831 f Polygalaceae 829, 831 f Polygonaceae 823f Polygonales 820, 823 Polygonatum 756, 809, 81 Of Polygonum 823f Polylepis 1014, )014f, 1015f Polymyxa 603 Polyosmaceae 861 Polyphagus 611 f, 645f Polypodiaceae 747f Polypodiales 743 Polypodium 718f, 739, 743, 747f híbridos poliploides 565, 566f, 567 Polyporales 639 Polyporus 639, 640 Polysiphonia 655 ciclo vital 653f Polysphondylium 600 Polytoma 697 Polytrichales 71 Of, 712 Polytrichanae 712 Polytrichum 708, 71 Of, 712, " 713f, 716, 1038f Pomelo véase Citrus P o m o 781 Pontederiaceae 816 Póntico-austrosiberiana, región 977f Pooideae 814

1120

índice alfabético

Populus 826, 827f, 971, 1028, " 1030, 1031 f, 1038 Porfirina 2 7 1 , 2 7 2 , 3 3 7 estruciura 270f

Poria 639 Poriales 638f, 639, 640f Porina 101,112, 296, 322, 330 Poros, clasificación por tamaño 902i cribosos 134f, 135, 136 del floema 94 del suelo y reservas de agua 923,924 germinativos 759 nucleares 45, 55, 60f Porphyra 655, 6 7 6 , 6 9 5 f , 696 Porphyridales 655

Porphyridium

655

Portainjerto o patrón 399 Portulaca 302t, 971 Portulacaceae 821 Posibacterios véase Bacterios gram-positivos Posición, experimentos sobre la información 403, 404f longitudinal, información 403, 404f radial, información 403, 404f tangencial, información 403 Posreducción 70 Postglacial véase también Holoceno clima 8 8 l f período, difusión del pino albar 883f período, vuelta de los árboles 880f, 882 Potamogeton 770, 805f Potamogetonaceae 804, 805f Potasio 243 canales y cierre de estomas 484 deficiencia 2 4 l f en cenizas vegetales 240t velocidad de absorción 251 f y células oclusivas 482, 483f Potencial de Donan 248f electroquímico 227, 228 hídrico 227 hídrico crítico y embolias 920 hídrico de equilibrio matutino 919f hídrico, gradiente y transpiración 260 hídrico y crecimiento celular 417 hídrico y déficit de saturación hídrica 919 hídrico y estomas 297f hídrico y transpiración 919f, 920 matricial 256 osmótico 2 5 5 , 2 5 6 f químico 226, 227 químico iónico 227 redox 228, 229, 320t transmembrana 228 Potentilla 832f

alba 1005 anserina y salinidad 935f Potentómetro 262f

Poterioochromonas Poterium 111 f

9f

Potiales 707f Pottia 707f, 716 Pottiales 712 Pottingeriaceae 861 PPB 945 P P L O 591 PPN 945 global 9 4 7 Pradera(s) 1009f, 1034. 1035f de hierbas altas 1034 de hierbas bajas 1034 especies asociadas entre sí 996f masa de raíces 945t producción de biomasa 946f salobres 1066 subtropicales 999f Prado(s), composición 958 de diente 1007, véase también Pastizal de siega 959f, 1007 pantanosos 1007 permanentes 958 pobres 1007 ricos 1007 salinos 1009f Prasinophyceae 677 Prasiola 679, 695f Prasiolaceae 679 Praticultura 958 PRC 449, 452f estructura 4 5 lf Preboreal, período 882 Precámbium radical véase Periciclo Precámbrico 870f, 871-874 Precipitación, distribución mundial 101 lf intercepción 924 y biomas terrestres 1010 y formaciones terrestres 999f Precisión, relevancia e investigación ecológica 893 Predawn water potential 919f, 921 Prenil-transferasa 344 Preperoxisomas 393 Prerribosomas 59 Presecuencias mitocondriales 395 Presión de raíz 264 hidrostática y diámetros capilares 266f hidrostática y radio de los vasos 257f radical 258 Pretigliense 878f Primasa 21 Primavera véase Primula Primofilices 735, 736f, 737 Primordio(s) estaminales centrífugos 756f, 757 estaminales centrípetos 757 foliares 120, 172, 173f, 191

foliares, compactación hexagonal 158. 160f nodular 496, 498 seminales 750. 752, 762f. 765, 7 6 6 seminales anátropos 765f. 766 seminales átropos 765f, 766 seminales bitégmicos 765 seminales campilótropos 765f. 766 seminales crasinucleados 766 seminales, desarrollo 765f seminales, funículo 765, 766 seminales, origen 862f, 867 seminales, tegumento 765 seminales tenuinucelados 765 seminales unitégmicos 765

Primula 798, 846, 1008 heterostilia 541 f, 542 vulgaris 845f Primulaceae 845f, 846 Principio de Gauss de la exclusión competitiva 984 de pluricelularidad 143 Prioniaceae 812 PRW estructura 451 f y dicroísmo 4 6 6 y fotonastia 476, 477f Probabilidad de transición entre etapas 963, 964ff Procámbium 117,120. 172. 173f Procariotas 1, 2, 583, 585t división sistemática 866 duración de generaciones 108 estructura celular 107-114 fotolitótrofos 286 fotoorganótrofos 286 fotorreceptores 448 metabolismo 108 multiplicación 11 Of nomenclatura genética 370 organización celular 866 origen 4, 871 Procarpo 653 Prochlorobacteriota 585t. 597 Prochlorophyta 597 Producción, diferencias latitudinales 946 neta de la biomasa véase NBP neta del ecosistema véase NEP primaria 226, 945 primaria bruta véase PPB primaria neta véase PPN secundaria 946 y radiación solar anual 947f Productividad 945-947 oceánica y polvo de tierra firme 9 3 3 y biodiversidad 985f y función del ecosistema 985 y oferta de fósforo 933

Productores primarios 222,

895. véase también Autótrofos Profase 60, 61f, 62f 1 67f y sigs. meiótica 66. 67f y sigs. Profilina 48 Profilo adosado a la inflorescencia 165f Progenotas 4 Progresión de caracteres y difusión 978f, 980, 981 Prohexadiona 426f Prolamina 356 Prolina, estructura 25f y vueltas (5 27 Prometafase 61 f, 62f Promitocondrios 100 Promotor 365. 381. 383f 35S, secuencia 506f, 507 análisis de especificidad 375f análisis de regulación de la actividad 375f de C a M V 506f, 507 del proximal 382 estructura 380f y RNA polimerasa II 382 y transcriptosoma 382 Propágulos 169f Propantial S-óxido 334. 335f Propenilalina 334, 335f Propiedades emergentes 8 Propionibacteriaceae 591

Propionibacterium

593

Proplastidios 45, 101, 105 Prosistemina 515f

Prosopis 1020, 1022 Protalo femenino 726 fototropismo negativo 467 gravitropismo positivo 470 masculino 725 y luz 4 4 2 Proteaceae 819 Proteales 819 Proteasas vacuolares 393 Proteasoma 392 estructura 29f Protección de la planta 139 Proteína(s) 24 análisis 574 asociadas a la actina 48 asociadas a los microtúbulos (MAP) 50 cambios conformacionales

28 centroméricas (CENP) 61 citoplasmáticas mitocondriales 101 clasificación en la célula 3 9 3 y sigs. D i 377 de arabinogalactano (AGP) 88f, 89 de fijación de la clorofila 529 de fusión 376 de membrana 73 de membrana del RE 393 de membrana, glucosilación 81

índice a l f a b é t i c o

de membrana integrales 73 de m e m b r a n a periféricas 73 de reserva 24. 86, 87f, 356, 357 descomposición 392, 393 desnaturalización 28 distribución en la célula 388 y sigs., 394f dominios 27 especiales PR 512 estábil izadora de manganeso (MSP) 2 8 l f estructura cuaternaria 28 estructura espacial 26-28 estructura primaria 25, 26 estructura secundaria 27 estructura terciaria 27 estructurales 24 estudio de localización subcelular 376 evolución 26 filamentosas 28 floemática o proteína P 136 fluorescente verde (PFV, GFP) 40 formación 25-28 FtsZ 101. 103, 110 globulares 28 G N 406 grupo prostético 28 hidratación y minerales 242 ÉPJI importación al cloroplasto 396f ligante de clorofila a/b 277f maduración por empalme 392 metabolismo 388 y sigs. motoras 24, 51-55 motoras, acoplamiento mecanoquímico 232f motoras del desmotúbulo 93 no histiónicas (PNH) 55 nomenclatura 370 obtención de las algas 676 propiedades y cadenas laterales 24 punto isoeléctrico 24 receptores 24 replegamiento 392 ribosómicas 71 Rieske 282f, 283 secuenciado 574 semejanza de secuencias 26 síntesis 3 8 l f , 388, 390-392

SMC 61 S U C 2 localización 375f tóxicas 339t translocadoras 24 variación intraespecífica 538 virB 51 Of, 511 virC 510f. 511 virD 5 I 0 f , 511 virE 51 Of, 511 virG 5 lOf y plasmodesmos 409f y señales topogénicas 393 Proteinasas 141 Proteinoplastos 105

Proteinquinasas dependientes de ciclina véase Cdk a-Proteobacterios 114 Proteómica 11 Proterandria 542f Proterofítico 870f. 871 Proteroginia 542

Pseudoalcaloides 347 Pseudofumaria 776f Pseudogamia 544 Pseudomicelio 605 Pseudomonadaceae 591

Pseudomonas

314, 591, 593,

1121

PTS 394f PTS1, proteína y peroxisomas 394 PTS2, proteína y peroxisomas 394 Ptychocarpus 738f

Puceineüia marítima 1006

Proteus 587, 588

594 Pseudoparénquima 213, 651

Protistas 1 , 2 1 0 y microtúbulos 50

Pseudopercmospora Pseudopeziza 623

Protocephalozia

Pseudoplasmodio 592, véase también Plasmodio de agregación Pseudosporochnales 736f, 737 Pseudosporochnus 736f, 737

Puentes de hidrógeno 17f fosfodiéster 19 Puerro véase AlIium Pulmonares, enfermedades 593

Pseudotaxus 792

Pulmonaria 854

Pseudotecio 619 Pseudouridina 390 estructura 23f Pseudovicarismo 973f

Pulpa 779 Pulsatila véase Pulsatilla

704

Protocitos 1 , 5 8 3 compartimentación 108f D N A 110 medidas 108 nucleoides 110 pared celular 110-112 tamaño 5 Protoclorofílido a 338f Protodermis 117, 121 Protoeucariotas 114 Protófitos 210 Protofloema 174 Protohemo 338 Protolepidodendrales 722f Protolepidodendron 722f Protómeros 28 cooperatividad 29 Protomycetales 616 Protonema 705 de los briópsidos 217 y luz 4 4 2 Protones, transporte fotosintético 277, 278f280 Protoplasto(s) 77f fusión 78f producción y hongos fitopatógenos 507 sin pared 78 Protoporfirina IX 338f Protopteridiales 736f, 737 Protopteridiidae véase Primofilices Protopteridium 736f, 737 Protostela 176f, 737 Protosteliomycetes 602

Prototheca wickerhamii, tamaño del genoma 370t Prototrofia 4 9 0 Protoxilema 174 Provacúolos 87 Proyección de Fischer 24 de Haworth 31 Prueba de Fehling 31 Prunasina 349f, 754f Prunella vulgaris y micorrizas 932f Prunoideae véase Amygdaloideae Prunus (cerezo, guindo, ciruelo, melocotonero. albaricoquero, almendro) 832ff, 833, 1028

laurocerasus

1026

Prymnesiales 659, 6601 Prymnesiophyta véase Haptophyta

Prymnesium

659

Psathvrella 635f Pseudantos 770 w

606

Psilocybe 640, 642 Psilófitos, origen y desarrollo 748f Psilophyton 7 2 1 , 7 2 2 f , 861, 862f, 871 Psilophytopsida 720, 7 2 l f , 722f esporangios en posición terminal 722f Psilotaceae 734f Psilotales 734 micorrizas en los tallos 502 Psilotopsida 733, 734f, 861 Psilotum 743f Psiloxylaceae 840

Psychotria 591, 849 Pteridales 739f, 742f, 743 Pterididae véase Leptosporangiatae Pteridium 5, 739f, 740f. 742f, 743 Pteridófitos 699 alternancia de generaciones 749f ápice caulinar 119 ápice radical 120, 121 f crecimiento acroplástico 191 crecimiento apical 749 distribución 746 embrión 749 esporófito 749 fases nucleares 749f filogenia 750 formas vitales 746-748 isosporia 749 raíz 202 ritmos circadianos 446t Pteridophyllaceae 817, 819

Pteridophyllum

819

Pteridophytina 717-750, 867, véase también Helechos y Pteridófitos Pteridopsida 718f, 734-750,

861, véase también Helechos Pteridospermas 863f origen y desarrollo 748f Pterina 450t, 4 5 3 Pterocarya 839f, 840 Pterostemonaceae 824

marítima y salinidad 935f Puccinia 630, 631 f, 632f, 633f

Puelia 814

Pulsatilla 817, 1007 Pulviniformes, rosetas foliares 155 Pulvinula 623f, 1034 Pulvínulos articulados, ligmonastia 479 articulados y fotonastia 4 7 6 Puna 1016 Púnica 840f. 841 Punicaceae 841 Punteaduras 96, 97f. 133f areoladas 96, 97f Punto de congelación, descenso 913 de restricción R 397 isoeléctrico 24 START de levaduras 397, 398 vegetativo 117, 118f, 175 Puntualismo 569 Purinas 18 síntesis 335, 336f, 337 Puromicina y traducción 392 Pus 593 Putrajivanceae 826, 841 Putrefacción 4 9 0

Puya 817, 1016 Pylaiella 669 Pyrenophora

625f

Pyrenula 650 Pyrenulales 650

Pyrodictium 598 Pyrola 846f, 847 Pyrolaceae 847 Pyronema 6 1 8 , 6 1 9 , 620f, 621 Pyrrhophyta véase Dinophyta

Pyrrosia 743 Pyrus 832f, 833 Pythium 606, 608f

Q Quassia 844 Q U E 936 Quebracho véase Schinopsis Quenopodiáceas véase Chenopodiaceae Quercus (robles, alcornoque, coscoja, encina o carrasca) 770, 836f, 837, 838, 1014, 1015f, 1028, 1029f

agrifolio 1024

1122

índice a l f a b é t i c o

corcho I30 edad 423 ilex 876, 1024f número de semillas 971

petraea 879, 1005 polen cuaternario 882f

pubescens 1005 robur 879, 975, 981, 1004, 1005

virgin ianus 1026 Quesos 621 Quiasmas 6 8 , 6 9 f f Quillajaceae 829 Quimeras 399 periclinales 119f, 399 sectoriales 399 Quimoautotrofia 222, 268, 314,315 Q u i m o c r o m o s 86 Quimolitotrofia y obtención de carbono 223t Quimonastia 476, 478f Quimorreceptores, evolución 454f *** Quiniosíntesis, fosforilación 315 transporte eléctrico 314 Quimotaxis 460t-462 en fase de agregación 461 f, 462 Quimotrofia 588 Quimotropismo 475 Quina véase Chinchona Quinaceae 826 Quinasa(s) CTR1 4 3 5 , 4 3 6 f y ciclo celular 397 Quinesina 52f Quinesis véase Fobotaxis Quinetina véase Cinetina Quinina 348 estructura 347f Qu i nonas tóxicas 339t Quitina 90, 352, 6 0 9 , 6 1 5 propiedades y funciones 33t Quitoligómeros 504 Quitotetraosa 497f Quitridiomicetes véase Chitridiomycetes R

R/FR 912 curso diario 912f Rábano véase Raphanus rusticano véase Armoracia Rabia 590 Rabo de zorra véase

Alopecurus Racimo 164f, 165 compuesto 165. 167f Radiación adaptativa 569 de onda corta y fotomorfosis 442 electromagnética, espectro

268f fotosintéticamente activa

véase PAR global 908 solar anual y producción 947f

solar, espectro a través del aire y el agua 269f solar y relieve 899 temperatura y humedad 922, 923 y ecología 907-911 y fotosíntesis 304-306 Radículas 1 5 3 f , 7 7 7 Radiculodios véase Tuberosidades radicales Radios leñosos 178, 183f liberianos 178, 184. 185f medulares 174f, 183f medulares primarios 178

Rafflesia 802 Rafidios de oxalato cálcico 86f Rafinosa, familia de la 311, 312f Raíz(ces) 200-207 absorción de agua 257, 258 adherentes caulógenas 204f adventicias 202 adventicias e 1A A 4 1 6 , 4 1 7 f aéreas 145, 147f, 198f, 205 aéreas, crecimiento por dilatación 3 6 4 anatomía 202-207 anóxicas 1042 axonomorfa 201 caulógenas 197f, 202 cilindro central 202f, 203 competencia 968f competencia por nutrientes 932f contráctiles 204f, 205 corte transversal 202f crecimiento longitudinal 203. 206 de segundo orden, geotropismo 4 7 0 embrional, crecimiento por dilatación 364t endodermis 202 engrosamiento 206 engrasamiento secundario 175, 207f estratificación subterránea 990 estructura primaria 202-206 estructura secundaria 207 exodermis 202 fototropismo negativo 467f funciones 200, 201 gravitropismo positivo 470f hipodermis 202 hipótesis de la auxina en el gravitropismo 475 laterales 203f, 206, 207, 4 1 6 , 4 l 7 f , 470 longitud específica (SRL) 940. 9411 masa según los biomas 945f metamorfosis 204-206 microtubulares 676, 677f napiformes, sección transversal 206f penetración en el suelo 930, 931 f-933 polos xilemáticos 203 precámbium 203 presión de 264

proceso de transporte 249f profundidad 990 regeneración polar 403f regeneración y citoquininas 421,422f reservantes 205 f respiratorias véase Pneumatóforos secundarias 201 señal, reacción de los estomas 920, 921 f síntesis de hormonas 201 subterráneas, crecimiento por dilatación 365f tabulares 204 tipo de construcción cableado 2 0 3 transporte de IAA 4 1 4 unidad de organización 364 y absorción de nutrientes 247f-252 y nichos ecológicos 896 y producción de citoquininas 421 zancos 204f zona de ramificación 203

Ramalina 650 Ramaria 638, 639f Ramas, engrosamiento secundario 175 laterales, geotropismo 475 laterales, pla^iotropismo 467 regeneración polar 403f sucesiones 164 Ramesiaceae véase Mitrastemonaceae Rametes 894 definición 544 y dinámica de crecimiento de un clon 965 Ramificación axilar 162-164,

véase también Ramificación filomoconjunta de espermatófitos 751 del eje caulinar 162-169 dicótoma 162 filomoconjunta 153. 162 monopódica 163f racemosa 163f simpódica 163f y luz 4 4 3 Ramio véase Boehrneria Ramnogalacturorano 88f

Ramonda 852, 876 Ránkers 905t, 933, 1024 Ranunculaceae 817, 818f Ranunculales 817-819 Ranúnculo véase Ranunculus Ranunculus 798, 8 l 8 f , 964f, 965f, 1008. 1040 Rapataceae 816 R A P D , método de análisis 538

Raphanus 842 Raquis 190 Rastros foliares 173 rameales 173, 174

Rauwolfia 849 Raza ecológica 547f rbcL plastidial 574

R E 44, 78-80 cisternas 78. 79f liso 44, 78, 79. 80. 80f llegada de proteínas 393 proteínas que permanecen 393 rugoso 44. 78 Reacción(es) al estrés 891 f anapleróticas 323 cadenas de 229f catalizada 233f citoquinina-oxidasa 421 de Hill 277 de Mehler 284f del todo o nada 458 enzimática y concentración de sustrato 235f fotofobotrópicas 462 fototrópica 4 6 2 , 4 6 8 f , 4 6 9 lumínica de la fotosíntesis 267-288 redox 228 Reactores de algas 676 Rebozuelo véase Cantharellus Recaulescencia I68f Receptáculo floral 768 Receptor(es) de exportación y plasmodesmos 409f de importación y plasmodesmos 409f del azul/UV-A 451,4521 estado activado 458 vegetales, evolución 454t Recombinación 521, 533 y sigs. intercromosómica 66, 535 intracromosómica 66, 70f, 535 nodulos 68 sistema 537-546 somática y agamospermia 545 y mutación cromosómica 529, 530 Recursos, definición 889 Red(es) alimentarias 895 de Hartig 502f de regulación 458 trans-Golgi 80f traqueal 181 Reducción, definición 228 Reduccionismo 8 Reflexión de la luz 908 Reforestación 958 fases 993f y absorción de carbono 951, 952 Reforzamiento de barreras incompletas de flujo génico 558 Regeneración a partir de cultivos celulares 362f de plantas 399 de plantas transgénicas 372 polar del sauce 402, 403f y claros 990 Región 3 ' sin traducir 381 5 ' sin traducir 381 de organización del nucléolo véase ÑOR fotorreceptora 463ff

Índice a l f a b é t i c o

intergénica 380! Regla de compartimentación 76 de Van't-Hoff 227 R G T 307 Regosoles 905t Regresiones 577 Regulación de señal 458 enzimática 236-239 Regulador T T G 407f Reino(s) florísticos 977f, 986 vegetal 583 Relación de Bowen 909f PRC •' Pr RO^*" 45^11 proceso-medio ambiente, no linealidad 892, 8931 rojo oscuro/rojo claro véase R/FR Relieve 897f, 899 Reloj fisiológico 445, 446, 4471" Remolacha véase Beta Rendimiento 946 cuántico y fotosistemas 278 final, constante 967 óptimo 8 9 0 Rendzina 903, 905t. 933, 1024 Renovación, tiempo de 995 Repetobasidios 637 Repetobasidium 628f Repizoocoria 782 Replicación 1 8 , 5 5 f , 5 8 origen 22 semiconservativa 21 f semidiscontinua 21 Replicador 22 Replicón 22 Replisoma 22f Repoblación con especies extrañas 958 Reposo de las esporas 440 Reproducción 3 asexual véase Reproducción vegetativa y Apomixis ecología 969-972 gastos 969f sexual 537 y sigs., 543, 599 sistema de 543-545 vegetativa 399, 543, 544 vegetativa, contribución a una población 544 vegetativa, órganos 544 y crecimiento compromiso 969 f * Reseda 841 Resedaceae 841 Reserpina 849 Residencia ecológica 897f Resinas 139. 1 4 1 , 1 8 0 y herbívoros 9 2 9 Resistencia a la helada 913 a la temperatura 913-916 al estrés 891 f mecánica y etileno 4 3 4 sistémica adquirida véase SAR Respiración 315 celular 45, 100, 101, 317-327 celular, principios energéticos 229f

de crecimiento 937 de las raíces 938 de mantenimiento 937 ecología 934 y sigs. lumínica 101, 295, véase también Fotorrespiración mitocondrial 318-321 f, 322f, 323 sensible a la cianidina 322 y factores externos 325-327, 938 y temperatura 325t, 326f, 937f Respuestas al estrés 891 Restionaceae 812 Retama negra véase Cytisus Retículo endoplasmático véase RE Retinal, estructura 464f Retronecina 754f Retrotransposón 377 Retrovirus 590 Revoluciones científicas 7 Rexigénesis 122 R F L P (polimorfismo longitudinal de fragmentos restrictivos) 574 método de análisis 538 Rhabdodendraceae 820 Rhabdonema 666 Rhacomitrium 713 Rhacophyton 737, 871 Rhamnaceae 831, 833f Rhamnus 833 Rheurn 823f Rhinanthus 852 Rliipsalis migración 977 Rhixidiomyces 607f Rhizidiaceae 611 Rhizobiaceae 591 Rhizobium I 1 2 , 5 8 7 f , 5 9 l Rhizobium-leguminosa, simbiosis 497f Rhizocarpon 647f, 648, 650 Rhizochrysis 663 Rhizophora 826, 829f, 935f, 1042, I043f Rhizophoraceae 826, 829f Rhizopodium 611 f Rhizopogon 640 Rhizosolenia 666 Rhodobacter 592 Rhodobionta 651-675, 866 tipo de organización 652 Rhodobryum 713f, 714 Rhodochorton 655 Rhodococcus 591 Rhododendron 846, 1008, 1014, 1016, 1028 ferrugineum 933, 1033f hirsutum 933 ponticum 1026 Rhodomicrobium 592 Rhodomonas 657 Rhodophyceae 653f, 654f, 655, 656f cloroplastos 103 ecología 697 talo 213ff Rhodophyta 651-658

alternancia de generaciones 600 caracteres químicos 662t carposporófito 651, 654, 656f células auxiliares 653 ciclo biológico 651, 653f, 654f fósiles 565 gametófito 651, 653, 654. 656f m o d o de vida 654, 655 plastidios 651 sustancias de reserva 651 tetrasporófito 651, 653 tilacoides 651 Rhodoplastos 662t Rhodopseudomonas 287f, 288, 314, 587f, 592 Rhodospirillaceae 592 Rhodospirillales fotoautótrofos 592 Rhodospirillum 592 fotofobotaxis positiva 462 Rhodymenia 655, 695f Rhodymeniales 655 Rhoipteleaceae 839, 853 Rhopalodia 668f Rhus 844 Rhynchocalycaceae 840 Rhvnia 720, 7 2 1 f , 7 4 9 , 871 Rhyniales 720, 7 2 l f Rhytisma 623 Rhytismatales 623 Ribes 824, 825f Riboenzima 384 peptidil-transferasa 391 Riboforina 75t Ribonucleoproteínas (RNP) 22 Ribosomas 44, 71-73 70S 71 f, 99, 110 80S71 del RE 78, 79f estructura 7 lf masa 71 mitocondriales 99f organulares 71 procarióticos 71 propiedades 711 subunidades 71 ft, 391 sujeción a la membrana 72, 73

«i hutt Ribozimas 4, 232 Ribulosa-l,5-bisfosfato 289f carboxilasa/oxigenasa véase RubisCO Riccia 703f Ricciaceae 702, 703f Ricciocarpos 703 Richea 1031f Ricina 3 9 3 , 5 1 3 Ricino véase Ricinus de América véase Jatropha Ricinus 393, 826, 828f Rickettsia 593 Rickettsiales 592 Riel la 700, 70 lf Rifampicina y transcripción 386 RiUandsia 817

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Ríos, nivel y sucesión de la vegetación 994f regulación 957 Ripidio 165 Ripogonaceae 806 Risitina, estructura 512f Ritidoma 87, 117, 124, 185, 186, 187f anular 186, I87f denso y fuego 9 1 4 , 9 1 5 f en bandas 186, 187f escamoso 186, 187f formación 185f grietas 186 Ritmos circadianos 4 4 5 , 4 4 6 f t , 4 4 7 , 4 4 8 f , 481 endógenos 150 regulares 150 Rivalidad de las plantas 517 Rivularia 596f Rizobio 496, 497f, 498f Rizodermis 200. 202 formación del modelo 406, 407f Rizoides 212, 213 estructura y gravitropismo 473f fototropismo negativo 467 gravitropismo positivo 4 7 0 Rizomas 160. 161 f, 971 función de reserva 156 Rizomorfos 605 Rizoplasto 676 Rizosfera 2 4 7 , 9 0 0 Rizósticos 206f, 207 RNA 1 8 , 2 2 - 2 4 , 4 5 , 55 y sigs. análisis 574 citoplasmáticos (RNAsc) 23 de transferencia véase RNAt edición 385, 386 estructura 23f estructura primaria 19f estructura secundaria 22 estructura terciara 22 heterogéneo nuclear véase RNAhn mensajero véase R N A m monocatenario 22 mundo del 4 no codificante 380 pequeños nucleares véase RNAsn polimerasa 21, 75, 381 f polimerasa I 59, 382 polimerasa 11 382, 383f, 384, 385f, 387 polimerasa 11-holoenzima 383,384 polimerasa 111 382 procesamiento 3 8 l f ribosómico véase RNAr secuenciado 574 R N A h n 384 R N A m 23, 55 y sigs., 72, 365, 380f, 3 8 l f elongación 3851 estabilidad 387 maduro 384 poliadenilación 384 procesamiento 384 y sigs. tamaño y función 22t

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velocidad de elongación 386 velocidad de síntesis 382 y polaridad 4 0 3 RNAr 18, 23, 5 8 , 5 9 , 368f, 380 I6S de arqueos 597, 598 tamaño y función 22t y ribosomas 71 RNAsn 384 RNAl 23, 55 y sigs., 72f, 380, 390f anticodón 389 asa D 23f asa del anticodón 23f, 72f asa D H U 72f asa T-Psi-C 23f, 72f estructura 23f tamaño y función 22t y citoquininas 4 2 0 Robinia 8 3 1 , 9 5 3 Roble véase Quercus pubescente véase Quercus pubescens Robledal 1005, 1024 mixto 1005, 1007 RocceUa 647f, 649, 6 5 0 Rodoplastos 104 Rodopsina 464f Romazas véase Rumex Romero véase Rosmarinus officinalis Root length ratio (RLR) 940 Roridulaceae 846. 847 Rosa 756, 798, 832ff, 833 Rosaceae 8 3 1 , 8 3 2 f f , 1014 Rosales 831-835 Rosetas foliares 155, 156, 158f, 161, I62f perennes 1032 Rosidae 798, 817-861 y Magnoliidae, parentesco 817 Rosmarinus officinalis 851 Rosoideae 832ff Rostelo 807 Rotenona 339t Rotliegendes 870f Roturación mediante incendios 955 Rousseaceae 858 Rowenia 785 Roya(s) véase Uredinales de la judía véase Uromyces del apio véase Septoria del guisante véase Uromyces del trigo véase Puccinia Royuela véase Rubia tinctoria Rubia tinctoria 849f, 850 Rubiaceae 847, 848f, 849f R u b i s C O 75t, 103, 289, 290, 295,936,943,950 activación 290f y plastoma 377, 378 RubP-carboxilasa 300t RubP-quinasa 300t Rubus 832f, 833. 1040, 1040f Ruda véase Ruta Rudbeckia 1034, 1035f Ruderales 896 Ruibarbo véase Rheum

Rumex 823f Ruppia 935f, 1006 Ruppiaceae 804 Ruscaceae 807, 810 Ruscus 810 Russula 639 Russulales 639 Ruta 844f Rutaceae 844f Rutina 513, 514f

s Saaliense 878f Sabal876 Sabana 999f africana 1020 origen de la llora xerófila 877 tropical 1020, 1021 f Sabiaceae 817 Sabina 1028 tibe tica, edad 4 2 3 Sacáridos 31 Sacarosa 3 I f , 292, 311 síntesis 2 9 3 Sacarosa-fosfato, síntesis 293 Sacarosa-fosfato-fosfatasa 293 Saccharomyces 609, 617, 618f cerevisiae, condrioma 379 cerevisiae, tamaño del genoma 370t Saccharomycetaceae 618 Saccharomycodes 618f Saccharum officinarum 299f, 302t, 814 Saco embrionario 750, 752 embrionario bispóreo 766, 767f embrionario monospóreo 766, 767f embrionario, núcleos polares 767 embrionario secundario 767 embrionario tetraspóreo 766, 7671 polínico 750, 756. 757, 758 Sacodermo 88 Sáculo de mureína I I I , 585 Sagittaria 804 Sagú véase Metroxylon Sahara, desierto 1022 Saharo-sindiana, región 977f Saintpaulia ionantha 852 Sales minerales, acumulación 934 minerales en el ambiente 245, 246 minerales, ley del mínimo 245 minerales y vegetación costera 1042 Salicaceae 826, 827f, 1040 Salicaria véase Lythrum Salicor véase Salicornia Salicornia 821, 822f. 934. 935f, 1006, 1036f Salinidad, resistencia a 934 y perfil de vegetación 935f Salix 798, 826, 8 2 7 f , 9 7 1 , 1028, 1038. 1040

herbacea 8 8 0 f , 1008 polen cuaternario 882f repens 1007 tasas de respiración 938 Salmonella 593 Salpichlaena 743, 747 Salsifí negro véase Scorzonera Salsola kali 1006 Salt Lake 1037f Salvadoraceae 841 Salvia 772f leucophylla, mecanismo defensivo 517 mecanismo de palanca 773 officinalis 851 pratensis, nastia 478f Salvinia 744f, 746, 748 Salviniales 743, 744f, 745f embrión 744f heterofilia 743 megasporangióforo 744f megasporangios 744f microsporangióforo 744f microsporangios 744f soro 7 4 3 Salviniidae véase Hydropterides Sambucus 857 nigra 858f Sanchezia 772f Sándalo véase Santalum Sandía véase Citrullus Sanguisorba 771 f, 833 Santalaceae 824 Santalum 824 Santanales 823, 824f Santonina 430f Sapindaceae 844, 845f Sapindales 844, 845 Saponinas 339t, 344t, 345 Sapotaceae 846, 847 Saprofitismo y obtención de carbono 223t Saprofitos 1,222, 490 exoenzimas 490 Saprolegnia 604, 606, 608f Saprolegniales 604 ciclo vital 607f, 608f SAR 504 y ácido salicflico 512 Sarcina 586f, 587, 588, 590 Sarcodermo 95f Sarcodon 639 Sarcolaenaceae 842 Sarcosphaera 622 Sarcotesta 775 Sargassum 673f, 674, 6 9 6 Sarmático, territorio 977f, 1005 Sarraceniaceae 846, 847 SARs 382 Saturación lumínica 305 Satureja hortensis 851 Sauce véase Salix Saúco véase Sambucus Saururaceae 800 Saussurea 1016, 1032 Savia celular 45 Saxífraga 824, 825f, 880, 1008, I032f Saxifragaceae 824, 825f

Saxifragales 824. 825f Scabiosa columbario 858f Scapania 704, 705f Scenedesmus 676, 685, 686f, 687, 697 Scheuchzeriaceae 80 Schinopsis 1018 Schisandraceae 800 Schistostega 712f, 714 Schistostegales 712f, 714 Schizaeales 742 Schizophyllales 637f, 640 Schizophyllum 637f, 640 Schizosaccharomyces 617, 618f Schizothrix 596 Schlegeliaceae 850 Schoenoplectus 812, 813f Schorea robusta 1018 Sciadopityaceae véase Sciadopitys Sciadopitys 791, 876 Scirpus 812, 813f Scleranthus 821, 9 3 3 Scleroderma 628f, 6 4 1 , 6 4 2 f Sclerotinia 623, 624f Scorzonera 860 Scrophularia 851 f, 852 Scrophulariaceae 850. 8 5 l f , 852 parasitismo 4 9 0 Scyphostegiaceae 826 Scvtonema 596 Secale 814, 815f Secos, períodos 899 Secreción(es) o secretas 137, 138,357 pegajosa de Solanum berthaultii 513, 514f Secuencia(s) de bases 19 de Kozak 385f, 391 repetitivas de Arabidopsis thalíana 368f Shine-Dalgarno 391 Secuoiadendron 5 giganteum, edad 423 Secuoya véase Sequoiadendron gigante véase Sequoiadendron giganteum Sedimentos calcáreos de cololitos 660 Sedum 769f, 8 2 4 , 9 3 3 Segmento(s) axial 154 de los tubos cribosos 135 traqueales 136, 179f, 180 traqueales, lignificación 137 Selaginella 724, 725f, 726, 7 2 7 , 7 4 6 , 747 Selaginellaceae 725 origen y desarrollo 748f Selaginellales 724-727 Selaginellites 727 Selección disruptiva 549f estábilizadora 549f natural 521, 546-551 natural, definición 548 orientada 549f Selenio 244 Selenocisteína 244

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y codón stop opal 389 Selenocisteinasa RNAt 390 Sello de Salomón véase Polygonatum Selva(s) bajas tropicales y húmedas 1012. 1013f de montaña tropicales y subtropicales 1014, 1015f en galería 1021 f monzónica 999f, 1018 Semejanza y parentesco 576f Sementera, estructura espacial 967 Semiacetales véase Hemiacetales Semilla(s) 775-779 alada 776f asexuales 543 clónicas 971 costeras 1042 de estrategas K y r 970 depósitos edáficos 783 desarrollo 776f destino de una población 965ff diseminación 486 dispersión 486, 779, 781, 782 dormancia 431, 782 estratificación 4 3 9 , 4 4 0 germinación 153, 154. 775f, 782, 783 germinación e 1AA415, 416f germinación en Pinus 778f germinación y giberelinas 428 hilo 775 interrupción del reposo y temperatura 4 3 9 , 4 4 0 lanzamiento balístico 485f masa y tamaño de la planta 9711 número y evolución 521 nutrientes 776 pérdida por animales 954 período de reposo 431, 782 probabilidad de transición 965ff proteínas de reserva y ABA 431 rafe 775 tamaño 7 7 6 tejido nutricio o endosperma 750 testa o episperma 750 variación discontinua 522 y alimentación humana 86 y glioxisomas 394 Semiquinona, estructura 279f Sempervivum 824 Senecio 861, 1016 vulgaris 563f, 969f Senecioneae 860. 861 Senecionina 339t Senescencia 4 1 1 , 4 2 3 foliar e islas verdes 424 foliar y citoquininas 423. 424f y auxinas 423 y citoquininas 422

y y y y

etileno 434 giberelinas 4 2 3 maduración del fruto 4 2 4 órganos reproductores 422,423 tejido de separación 435f Senoniense 870f Sensorrodopsina 450t Señal(es) celular 458 conducción 458 química 457 sistémica de daño 513, 515f Sépalos 755 diferenciación 407, 408f Septobasidiales 6 3 4 Septoria 646 Septos fúngicos 215 Sequedad del suelo 9 3 0 Sequía estival y plantas macrohémeras 444 invernal y plantas microhémeras 444 resistencia total 921 y aclaración del sistema 921,922 y asignación de recursos de la biomasa 921 y cierre de estomas 484 y LAI92I y pared celular 919 y pérdida de hojas 921 y sustitución de especies 921,922 Sequoia 876, 1026 Sequoiadendron 791 circulación de agua 265 giganteum 916, 917f, 969. 973. I080f Serbal véase Sorbus Seres vivos, capacidad reproductiva 3 vivos, captación de estímulos 3 vivos, composición 2 vivos, crecimiento 3 vivos, definición 13 vivos, desarrollo 3 vivos, diferenciación 3 vivos, entropía 2 vivos, estructura de sistema

2 vivos, evolución 3 vivos, límites de distribución 5 vivos, multiplicación 3 vivos, tamaño m á x i m o 5 vivos, tamaño mínimo 5 Series de colmatación 1005 de sucesión 987 Serina. estructura 25f síntesis 389f Serología 574 Serotionina 334 Serpentinas 934 Serpula 640. 643 Serradella véase Ornithopus Sésamo véase Sesamum indicum Sesamum i/ulicum 854 Sesleria 933, 1008 Sesquióxidos, migración 902f

Sesquiterpenlactona 339t. 754f Sesquiterpenos 344t. 345, 346ff Setaria 814 Setas 634 y sigs., 1038f, véase también Cerdas Sexina 759f Sexo, determinación 537, 539f Sexual, reproducción 537 y sigs. ütt Sexualidad 38, 66 y mutación 71 Sherardia arvensis 849f Shikimato. ruta 333f, 334f, 340f Shorea 842 Siderocapsaceae 592 Sideroporos 251 Siempreviva véase Helichrysum y Sempervivum Sífilis 593 Sifonales 605, véase también Bryopsidophyceae organización 2 1 1 , 2 1 2 Sifonoblastema 211 Sifonocladal, organización 212 Sifonogamia 774 Sifonostela I76f. 177,725, 739 . < íiMir, Sigillaria 727f, 873 Sigillariaceae 727 arbóreas 727f, 728 origen y desarrollo 748f Sigmasocioiogía 998 Silencer véase Silenciador Silenciador 380f, 381, 383f Si lene 821, 822f, 933, 1008 acaulis 1033f Sílice, inclusiones 811 Silicio 2 4 4 en cenizas vegetales 240t en el suelo 933 Silicoflageladas en sedimentos marinos 696 Silicua 780f articulada 780f Silúrico 870f, 871 Silvostepa 999f Simarouba 844 Simaroubaceae 844 Simbiogénesis 114 Simbiontes fijadores de nitrógeno 494 y sigs. Simbiosis 5, 493-503f. 953 con animales 9 5 4 definición 4 8 9 Geosiphon-Nostoe 495f Gunnera-Nostoc 495f hipótesis 866 para la fijación de nitrógeno

206 tipos 895 y nitrógeno 9 2 6 y parasitismo 493 Simbiosoma 498f, 499f, 500 metabolismo 499f Simetría(s) bilateral 149,150f complejas I50f complementaria 151 dorsiventral 150f

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floral 769f formas 149 radial 149f Simmondsia 823 Simmondsiaceae 820, 823 Simpetalia 756 Simplasto 2, 248 y transporte iónico 252 Simplesiomorfia 576, 577 Simportador 230f Simulación en la ecología vegetal experimental 906 Sinandria 757 Sinangios 734 Sinapis alba, fotomorfosis 442t Sinapomorfia 576 Sinapsis 68 Sincitio 66 y parasitismo 492f, 493 Sindesis 68 Sinérgidas 767 Singamia 66, 70, 71, 599 Sinigrina 339t Sinónimos 581 Sinopsis 1020 Sinsepalia 756 Sintasa, complejo de roseta 352 Sintaxonomía sigma 998 Sintepalia 756 Sintetasas véase Ligasas Sinusia 988f definición 998 Sinzoósporas 663f Siparuna 772, 802 Siparunaceae 801 Sirenina 344t. 345,460f estructura 346f Siringina 345f Sirohemina 309f Sirohemo 337 Sisal 133 Sismonastia 477-480, véase también Tigmonastia reacción del todo o nada 477,478f tejidos de reacción 4 7 7 , 4 7 8 . 479 Sistema(s) abiertos 2, 222, 223, 224f, 226 cerrados 223-226 clónicos, edad 972 de competencia 585 de la actomiosina 51, 52 de los microtúbulosdineína/kinesina 52 de reconocimiento de señales (SRP) 23 definición 2 diana 458 estructura 897f herméticamente cerrado, definición 224f protectores 995 radical 201, 202 radical heterogéneo 201 radical homogéneo 201, 202 radical profundo 201 radical superficial 201 redox, esquema Z 280, 281 f

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Indice a l f a b é t i c o

redox. estructura 279f S 281 sexual de Linneo 585 sintaxonómico de comunidades vegetales de J. Braun-Blanquet 995, 997t. 998 triangular de Grim para estrategas CSR 896 ubiquitina-proteosoma 392 vegetal, historia 585 vivo, isotermía 225 y entorno 223 Sistemática 6, 7, 10, 518f, 519, 571 y sigs. cladística véase Sistemática filogenética de vegetación 995 evolutiva 578 experimental 574 fenética véase Sistemática numérica filogenética 576-578 historia 573 molecular 26 numérica 575. 576f unidad 145 y estadística 571 y evolución 571 Sistemina 513, 515f Sistotrema 628f SLA y nitrógeno 928f Sladeniaceae 861 Smilacaceae 806 Smilax aspe ra 876 SNAP83 S N A R E 83 Sociología vegetal 906, 987 Sodio 244 en cenizas vegetales 240t Soil taxonomy 904t Soja véase Glycine Sol, posición cenital 898 seguir la trayectoria del 305 Solanaceae 853f, 854 Sol anales 853f, 854f Solanidina 754f Solanum 155f, 513, 5 I 4 f . 854 Soldanella 846, 1008 Solenoides 57 Solenopora 656 Solidago canadensis 971 Solonetes 905t Solontschaks 903, 905t Solorina 6 5 0 Solución nutritiva 241 nutritiva, composición 245t Somatogamia 70. 599, 622 Sombra, reacción de evitar 4 4 3 Son ñera fia 953f Sonneratiaceae 841 Sonora, desierto 1022 Sorbita 311 D-Sorbitol 312f Sorbus 833. 1030, 1031 f, 1038 poliploidía 567 Sordaria 624 Soredios 647, 648f Sorghastrum 1034 Sorghum 299f, 302t, 814 Sorgo véase Sorghum

Soros 740f Sostenibilidad y supervivencia h u m a n a 955 Sotavento, vegetación 1(X)1 Source-sink, relaciones 501, 502 Sparganiaceae 812 Sparganium 812 Sparmannia 842 Spartina 814 Spergularia marginara y salinidad 935f Spermatophytina 750 y sigs., 867, véase también Espermatófitos Sphacelariales 669 Sphaeriales 624, 625f Sphaerobolus 641, 642f Sphaerocarpales 700, 701 f Sphaerocarpos 700. 701 f Sphaerophorus 649 Sphaerosepalaceae 842 Sphaerotheca 621, 622f Sphaerotilus 586f, 592 Sphagnaceae 708, 709f Sphagnidae 708, 709f Sphagnum 708, 709f, 715, 1006f, 1040 célula hialina 216f división de las hojitas 216f Spharopsidales 646 Sphenobaeiera 786 Sphenococcleaceae 854 Sphenophy Hales 731f Sphenophyllum 731 f Sphenopsida véase Equisetopsida Sphenostemonaceae 861 Spinacía 821 Spiraea 832ff Spiraeoideae 833 Spirillales 591 Spirillum 586f, 587f, 588 Spirochaetales 591, 592 Spirodela 8 0 6 , 9 5 3 f Spirogvra 212, 692f, 693. 697 Spirulina 596, 597, 697 Splachnum 713f, 716 Spodosoles 904t Spongiochloris 687 Spongomorpha 679 Sporochnales 669 Sporocytophaga 592 Sporodinia 614f, 615f Sporogonites 717 S R P 393, 394f Stachys 852 Stachyuraceae 825 Stackhousiaceae 840 Stangeria 784f Stangeriaceae 785 Stanhopea 809 Stapelia 1022 Stapelieae 849 Staphyleaceae 825 Staphylococcus 586f, 593 Staurastrum 692, 6 9 3 Stauropteris 735. 736f Stegnospermataceae 821 Steilaria 821, 822f Stemonaceae 811

Stemonitales 602 Stephanodiscus 666, 697 Stephanophyllum 733 Stephanopyxis 6 6 6 Stephanosphaera 682f, 683f, 684 Sterculiaceae 842 Stereocaulon 6 5 0 Stereurn 638f, 639f Sterlitzia 758 Stewartia 758f, 876 Stichochrysis 664 Sticta 648f Stigeoclonium 681, 687f Stigmatomyces 619f Stigonema 596f Stigonematales 596 Stilbaceae 850 Stipa 814. 1007, 1034f, 1035f Strasburgeria robusta 861 Strasburgeriaceae 861 Streptocarpus 852 Streptochaeta 814 Streptococcaceae 590 Streptococcus 588. 590 lactis 317 Streptomyces 586f, 591 Streptomycetaceae 591 Streptophyta 690 y sigs. caracteres químicos 662t Streptophytina 690-698 tipo de organización 652 Strobvlurus 640 Stromatopteris 734 Strophanthus hispidus 848f, 849 Strychnos nux-vomica 847, 848f Stylidiaceae 858 Stylites 728, 729f Styracaceae 846 Suaeda 1022 depressa 1036,1037ff Subalpino, piso 975. 1008 Subártica, vegetación 1040. I041f zona 1010Í Subatlántica, provincia 977f, 1004, 1005 Subatlántico, período 882, 883 Subboreal, período 882, 883 Subcontinental, zona 9 7 5 Súber 124, I30f, 131. 185 Suberificación 130, 131 Suberina 96, 97. 98f, 124. 356 Subespecie(s) 554f, 572 contiguas 554, 555f definición 554 geográficamente separadas 554, 555f Subgenoma 366 Subgleba 641 Submediterráneo, territorio 977f Submeridional, zona 975, 979f Submontano, piso 1008 Subnival, piso 1008 Suboceánica, zona 9 7 5 Subreino 583 Subsistencia de una especie, limitaciones 890 w

Subtropical, zona 9 7 5 Subtrópicos húmedos 1010Í semiáridos lOIOf Succión de transpiración 264 Sucesión(es) alógena 992 autógena 992 fases 991 foliar 147f, 154, 194-196 regresivas 995 temprana 980 Suculencia 169, 170fí foliar I96f y evolución convergente 170f Suculentas 921. 1002 Sudamérica. norte 1012 semidesiertos 1022 Sudeste asiático, especies arctoterciarias 876 Suelo(s) 897f, 900-905 A-C 905t acidificación 901 ácidos nutrientes 925 antropógenos 905t áridos y desarrollo 455 azonales 904 clasificación 904t. 905tt color 902f, 9 0 3 con sulfato cálcico 933 contenido en humus 901 de climas secos 903 desarrollo en el clima atlántico 902f distribución por su tamaño 9 0 It encharcados 903. 905t estepario 905t estratificación 902f estructura 899 estructura y nutrientes 246 gleys 903 heterogeneidad y nutrientes 9 3 0 y sigs. horizontes minerales 902f horizontes superficiales 902f lixiviación 902f lombrices 900 material originario 901, 902 minerales 246 negros 903 organismos 9 0 0 penetración de las raíces 930.931f-933 pH 2 4 7 , 9 0 1 , 9 3 3 podsolización 902f potencial hídrico 2 6 l f pseudogleys 903 ribereños 905t secos, disponibilidad de nutrientes 930 sem i terrestres 905t siliceohúmicos véase Ránkers terrestres brutos 905t textura 901 tipificación 901, 902 transporte de agua 254 y pelos radicales 247f y vegetación en mosaico 903f

índice alfabético

zonales 904 Sulcos 759 Sulfamidas 5 9 0 Sulfato activo 310 asimilación 267, 3 lOf, 311 Sulfito de bario v geotropismo 472 Sulfobacterios 286 Sulfolípidos 34f. 3 5 , 3 1 0 Sulfolobales 598 Sulfolobus 598 Sulfonamida y ácido paminobenzoico 238f Sulfoquinovosildiglicérido, estructura 34f Superenfriamiento 913 Superficie cultivada 1009f de muestreo 987 foliar, distribución vertical 911 foliar específica y concentración de nitrógeno 926t permanente de observación de una comunidad 991 transpirante, aumento 261 Superóxido-dismutasa 284f Superóxidos, transformación en el sistema ascorbatoglutatión 284f Superwobble de mitocondrias 390 Supresores inducibles comunes de defensas 507f. 508 Surianaceae 829 Surirella 668, 697 Suspensor 116, 363, 776 muerte celular programada 397 Sustancia(s) aromáticas y parásitos 515, 516f atrayentes, gradiente 462 de reserva de algas 662t liquénicas 647 minerales 924 minerales, economía 239252 pectínicas 88f químicas defensivas ante herbívoros 954 repelentes, gradiente 462 vegetal muerta 944 vegetales secundarias 3 3 9 y sigs., 755f vegetales secundarias, coevolución 349-351 Sustrato(s) artificiales, nutrientes 926 concentración y enzimas 236f concentración y velocidad de reacción 239f especificidad 233 Svedberg, unidad 43f Symphoricarpos albus 857 Symphyogyna 704 Symphytum officinale 855f Symplocaceae 846 Symplocarpus foetidus, termogénesis 322

Synchytrium 610 Synéchococcus 595 Synéchocystis 595 Synedra 666f, 667 Synura 663, 664f, 697 Syracosphaera 659, 660f Syringa 166, 850f Syzygium 773, 840f

T Tabaco véase también Ni cotia na tabacum transgénico, senescencia foliar y citoquininas 424 Tabardillo véase Tifus exantemático Tabebuia 1018, I019f Tabellaría 666f, 667 Tabique con dolíporo 6271* con poro sencillo 627f Tablas biológicas 9 6 3 Tablero de damas véase Fri tillaría Tablillas 685, 686f Taccaceae 811 Taeniocrada véase Zosterophyllum TAF, proteína 382, 383f Tagetes 861 Taiga 1038 Takakia 704f, 709 Takakiales 709 Tala de bosques 955 y N E P 949 y pérdida de nitrógeno 927f Talaromyces 620. 621 f Tallo(s) 151-187 adaptaciones especiales 169-172 adventicios 169 competencia 968f con función foliar 169 envolturas 188f falso 188f fototropismo positivo 467f función de reserva 156 gravitropismo negativo 470f hipótesis de la auxina en el gravitropismo 474f huecos y cilindricos 133 radicantes 971 reservantes 169 velocidad de crecimiento 365 zona de abscisión 417 Talo(s) 148-151 afieltrado 651 celular 211, 212 de espermatófitos 751, 752 definición 210 filamentoso 212, 213 foliáceo 213f hístico 213, 214 planos 213f pluricelulares de algas 212-214 sifonal 211, 212 tipo de filamento central 213f tipo en surtidor 213f

Talófitos, configuración 209 y sigs. definición 210 Tamaricaceae 820, 823 Tamarix 823, 1022, 1043f Tamus 811 T a n i n o s 8 6 , 184, 186 fenólicos 139 Tapete 720, 757f, 758 de secreción 758 plasmodial 729 primordial 758 Taphrina 616, 617f Taphrinomycetidae 616, 617f Tapinella 640 Tapisciaceae 840 Taraje véase Tamarix Taraxacum 860, 894, 958 Tardiglacial, clima 881 ff distribución estratigráfica 88 lf Tasa de adición de nutrientes 926 de asimilación neta ( N A R ) 941 de crecimiento absoluto 963 de respiración (R ) 934 de respiración de mantenimiento ( R) 937 máxima de fotosíntesis (A m4i ) 927, 937, 939f máxima de fotosíntesis y contenido en nitrógeno 939 neta de fotosíntesis (A) 934 neta de fotosíntesis y luz 936f neta de fotosíntesis y temperatura 936f numérica relativa ( R G R ) 940t TATA, caja 380f, 382, 383f Taxaceae 792 Taxaceae y Cefalotaxaceae, parentesco 792 Taxales 792 Taxia véase Taxis Taxis 457, 459 y sigs. Taxodiaceae 791 Taxodium 791, 876 Taxofilogenias 578 Taxol 50, 344t. 345. 792 estructura 346f Taxón 573 Taxonomía 579 de los suelos 904t Taxus 7 5 6 , 7 6 2 , 787. 792f y herbívoros 929 TBP, proteína 382, 383f Té de los jesuítas véase llex paraguariensis Teca véase Tectonia grandis Técnica(s) antisense 374. 434 dactiloscópicas 574 de los áfidos 311 de registro de zona 41 F R E T 376f genética 371 Tecophilaeaceae 807 Tectona grandis 1018 grandis, silificación 184

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Téctum 759f Tegmen 776 Tejido(s) adultos 115, 122-141 aislante 123, 124 aislante primario 124 apical 41 f conductor 135-137 conductor del estado primario 174f cutáneo 131 de los cormófitos 115-141 de resistencia y turgencia 485 de separación en la senescencia 435f de sostén 94, 132-134f de transfusión 194 definición 115 expansivo 485 fabricación 133 fundamental véase Parénquima glandular 137,139-141 motores 4 7 7 , 4 7 8 f , véase también Sismonastia nutricio de la semilla 750 parenquimático y plasmodesmos 93 sink 424 suberoso 117 Teledetección de la cubierta vegetal 912 Teleonomía biológica 8 Teleutósporas 631, 632f Telofase 62f I 67f Telomerasa 58 Telómeros 58 función 373, 376 repeticiones en tándem 373 Temperatura 1003f adaptaciones a 326 bajo cero 4 3 9 cambios 160 distribución estratigráfica del Cuaternario 878f foliar 909 límite para los daños por congelación 913 máximas y mínimas 914f óptima, variaciones véase Termoperiodicidad radiación y humedad 922, 923 resistencia a 913-916 y absorción de agua 258 y biomas terrestres lOlOf y desarrollo 438-441 y desarrollo, curva óptima 438, 439f y enzimas 235, 236f y estomas 297 y floración 440, 4 4 l f y formaciones terrestres 999f y fotosíntesis 307. 326f y límites de ocupación 981 y membranas 75 y proteínas 28 y respiración 325t, 326f, 937f

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índice a l f a b é t i c o

y ritmos circadianos 447 y tamaño 5 y zonas latitudinales 9 7 5 Templada continental, zona lOlOf húmeda, zona lOlOf oceánica, zona 101 Of semiárida, zona lOlOf zona 975, 979f Tendencias evolutivas 568, 569 Tenerife 1026, 1027f Teobromina 842 Teoría de la endosimbiosis 5, 101, 112-114. 377, 652 de la selección 3 definición 7 M j f o 9 J i=r i rrfi estélica 176 euántica 864f, 865 evolutiva del conocimiento 7 pseudántica 864f quimioosmótica 100 sinangial 863 telomática 863 telomática de los helechos 717-119f Teosinte véase Zea mays

parviglumis Tépalos 7 5 5 origen 756f Tepuianthaceae 861 Teracentraceae 817 Teratoma 422, 511 Terciario 870f. 875-877 inferior 876 medio, zonación de vegetación 875f oscilaciones climáticas 877f superior, enfriamiento 876 Termes, simbiosis 4 9 6

Terminalia 1018 Termiteros 1021 f

Termitomyces 640, 644 Termodinámica 222, 223 constante de equilibrio K 225 primer principio 223, 224 segundo principio 224, 225 tercer principio 225 Termófilos, organismos 5 Termogénesis 322 Termokarst 1040f Termomorfosis 438, 439 Termonastia 476 Termoperiodicidad 438, 439ff Termotaxis 465 Termotropismo 475 Ternstroemiaceae 846, 847 Terófitos 161, 162f, 990t Terpenoides 139. 339 y sigs., 343-347. véase también Aceites esenciales compartimentación de la biosíntesis 345f síntesis 343f síntesis modular 346f y herbívoros 5 1 5 , 5 1 6 f t y rivalidad vegetal 517 Terpenos 344t y herbívoros 9 2 9

Terra rossa 1024 Terrae calcis 905t Test del callo de medula de tabaco 4 2 1 , 4 2 2 f Testa 750, 752, 775 Tétanos 593 Tetis, mar de 872f, 874. 875 Tetracarpaceae 824 Tetrachondraceae 850 Tetramelaceae 835 Tetrameritaceae 846 Tetraphidales 714

Tetraphis 713f, 714 Tetrapirroles, metabolismo 337f, 338f. 339 Tetraploides. estirpes, distribución y glaciaciones 564f Tetraploidía y distribución geográfica 564f Tetrastichia bupatides 863f Tetraterpenos 344t. 346f. 347, 430f Tetraxylopteris 737, 861, 862f, 863, 871 Tetrosas 30 estructura 30f

Teucrium 852, 933, 1007 Textura de las microfibrillas de celulosa 94f, 95f dispersa 94f, 95f fibrosa 95f helicoidal 95f tubular 95f TF11D, factor de la transcripción 382, 383f TF1IH, factor de la transcripción 384

Thallochrysis 663 Thamnidium 614f Thamnolia 646, 647f Theaceae 846, 847f, véase también Bonnetiaceae y Sladeniaceae Thelephorales 639 Thelypteris 7 4 l f , 7 4 3 Themidaceae 807

Theobroma 842 Theoprastaceae 846

Thermoactinomyces 591, 593 Thermomonospora 591, 593 Thermofilum 598 Thermoplasma 598 Thermoplasmales 598 Thermoproteales 598

Thermoproteus ¡ hesitan 824 T H F 336f Thiobacillus

598

314, 5 9 2 , 5 9 4

Thiocapsa 592 Thiospirillum 592 Thiothrix 592 Thismiaceae 811

Thlaspi 842 Thraustotheca 608f Thurniaceae 812 Thymeleaceae 842

Thymus vulgaris 852 T I C 396 Ticodendraceae 835 T i e m p o atmosférico 897

térmico 892 Tierra(s), biomas 1010-1043 cronología 869, 870f cubierta vegetal 1003 y sigs. cultivadas 1007 cultivadas, masa de raíces 9451 cultivadas, superficie 959 de diatomeas 676 edad 4 fina 9011 firme. PPN media anual 947 mineral 902 negras 903 pardas 902f. 903, 905t uso del hombre 955-959 Tifus 593 Tigmomorfosis 455, 456, 4 8 0 Tigmonastia(s) 477-481 f conducción del estímulo 477.479 desaparición del estímulo 479 potencial de acción 480f potencial de reposo 480f rápidas véase Sismonastias Tigmotaxis 464 Tigmotropismo 475 Tilacoides 45, I03f, 594f, 595 ATP-sintasa 280f complejos fotosintéticos 280f de cianobacterios I09f membrana, composición de lípidos 35t Tilia 423, 770. 798, 842, 882f, 1005, 1028 Tiliaceae 842 Tílides 184f Tillandsia 876, 10l4f, 1015f, 1018f, 10191 Tilletia 628, 629f Tilletiales 628, 629f Tilos véase Tilia Timina 18

Timmia 713 Ti mol. estructura 346f Tinción 4 0 Tiorredoxina 237, 286 Tipificación 5 8 0 Tipo(s) Caeoma 6 3 3 de organización 583, 585 funcionales 895 Tipología morfológica 145 Tirosina, estructura 25f síntesis 333f Tirso 165 Tirsoide 165, 167f Tizón del trigo véase Tilletia Tmesipteris 734f Toba caliza 925 T O C 396 T O C 7 5 396 a-Tocofero!. síntesis 340f Tofieldiaceae 804 Tojos véase Ulex Tolerancia al estrés 891 f

Tolypothrix 596 Tomatera véase también

Lycopersion esculentum

mulante flacca (fie) 430f, 431 mutante sitiens (sit) 430f, 431 Tomillo véase Thymus

vulgaris Tonoplastos 45. 85 y sigs.. 134f, 135 Topoisomerasas I 21 Topotaxis 460 Tornados 1004 Tornasol, colorante 649

Torreya 787f Torricelliaceae 855

Tortula 712, 713f, 716 Torulopsis 645 Tot i potencia 362 Tovariaceae 841 Toxina(s) contra herbívoros 513 de patógenos 507, 508! específicas del hospedante 507 inductora de cloroseno 508f marchitante 508f no específicas del hospedante 507 vacuolares 85 vegetales 339t Trabajo, medida 223 y energía 223

Trachycarpus

1026

Trade off 969

Tradescantia 816 Traducción 71, 72, 3 7 9 f , 3 8 l f . 388, 391f control 391 definición 381 factor de finalización 391 inicio 390. 391 región de iniciación 385f

Tragacantha 831 Tragopogon% híbridos poliploides 565. 566, 567 Trametes 639, 640f Trampa(s) lumínica 462 prensora 200 resbaladizas 200 suctoras 199f, 200 viscosas 199 Transaminasas 309 Transcripción 55, 380f. 3 8 l f controles 387 definición 381 inicio 3 8 l f , 3 8 2 , 3 8 3 f , 384 monocistrónica 381 proceso 381 f-387 Transcriptasa inversa 371. 377 Transcriptosoma 382, 383f Transcrito primario 381 f, 384 Transducción 533 Transecto de vegetación 989 Transfección 41 f, 371 balística 371 por electroporación 371 vías químicas 371. 372 Transferasas. clasificación internacional 234t Transferencia de sustancias propias 140 Transformación 533

índice a l f a b é t i c o | 1 1 / y

de la planta hospedante 371 Transgénicos, organismos 371 Transición(es) 525 macroevolutivas 5 Transitpéptidos de cloroplastos 395 Translatores 848f, 849 Translocación 528, 529f robertsiana 528 Translocador ADP/ATP 321 f, 322 de adenilatos 101 Translocón 393 de la membrana externa del cloroplasto véase T O C de la membrana interna del cloroplasto véase T I C Transmisión lumínica 306f Transpiración 197, 259-263, 259f ciclo diario 263 corriente de 264 cuticular 262, 263t estomática 262, 263 protección contra 262 succión de 264 tasa 2 6 2 velocidad 265t y A B A 431 y estomas 126. 920 y fotosíntesis 923 y potencial hídrico 919f. 920 y xilema 258 Transportador(es) véase también Carriers antiporte 230f simporte 230f uniporte 230f Transporte acrópeto de IA A 414 activo primario 230, 2 3 l f activo secundario 230, 231f basípeto de 1AA414 hídrico, mecanismos 253, 254 iónico y movimientos estomáticos 4 8 2 , 4 8 3 f vesicular véase Flujo de membrana Transposasas 377, 526 Transposón 377, 526 T a m 3 528 y mutación 528 Transversión 525 Transzeatina véase tZ Trapa 841 Trapaceae 841 Tráqueas 136f, 179f, 265 evolución 137 Traqueidas 9 5 f , I33f, 136, 179f, 265 fibrosas I79f, 180 lignificación 137 y embolia gaseosa 267 Traqueó! itos 600 características 717 Trastornos, resistencia 897f Traumatotropismo 475 Trébol véase Trifolium

acuático véase Menvanthes trífoliata Treboitxia 679 Trebouxiophyceae 679 Trehalosa 31 f, 6 5 6 Tremandraceae 829 Tremella 636f, 637 Tremedales 6 3 7 Trentepohlia 649, 650, 682f, 697 Trentepohliophyceae 681, 682f Treonina 334 estructura 25f Treponema 593 Triacilglicéridos, estructura 34f Triacilglicerinas véase Triglicéridos Triásico 870f, 8 7 4 Triazinas 282 mutación de resistencia 528 Tribelaceae 861 Tribonema 661 f, 662 Tribonematales 6 6 l f , 662 Trícales 605 Triceratium 666f, 667f Trichia 602f Trichiales 602 Trichocereus pascana 1017! Trichocolea 704, 705f Trichomanes 741 f Trichomycetes 615 Trichophorum cespitosum

1006 Trichophyton 645, 646 Trichopitys 786 Trichopodaceae 811 Trichoscyphella 623 Trichosdemium 596 Tricoblastos, activación 407f Tricocistos 81 Tricógina 619 Tricoma 128f, 129 A dañado, polimerización del contenido 5 1 3 , 5 1 4 f de Salan tí m berthaultii 513, 514f diferenciación 4 0 6 , 4 0 7 f Trifolium 798, 8 3 1 f , 9 5 8 pratense 932f, 953, 1007 repens 547f, 548, 851 f, 953, 971, 973f Trifosfatos de nucleósido 19 Triglicéridos 3 3 Triglochin maritimum y salinidad 935f Trigo véase Triticum vulgare sarraceno véase Fagopyrum Trigobalanus 835 Trígona 117 f, 119 Trigoniaceae 826 Triliiaceae 806 Trimeniaceae 800 Trimerophytales 721 Trimerophyton 721 Triosafosfato isomerasa, estructura terciaria 28f regulación del reciclaje 294f transportador 292, 293f Triosas 30

Tripalmitina, calor de combustón 224t Triple-response, síndrome y metileno 4 3 3 , 4 3 6 f Tripletes 388f código 19 Triploidía 531 Triptamina 334, 335f, 413f Triptófano 413f estructura 25f síntesis 333f Trisetum Jlavescens 8 1 4 . 1 (X)7 Trisqueliones 82, 83f Tristerix aphyllus 491 Tristichaceae 846, 847 Triterpenos 344t, 345, 346ff Triticum 566f, 814. 815f aestivum 565. 566, 921 f turgidum 566f urartu 566f vulgare 370, 940f. 1034 Tritrofas, interacciones 515,

516* Triuridaceae 803, 817 Trochodendraceae 817f Trochodendron 817f Trochoglossum 6 2 3 Trofofilos 718 Trofomorfosis 438, 455 Trollius 817, 818f Tronco, engrosamiento secundario 175 gravitropismo 471 Tropaeolaceae 841 Tropaeolum 841 Tropical, zona 975, 979f Trópicos húmedos lOIOf semiáridos lOIOf y plantas microhémeras 444 Tropismo 457, 466-476 Trufas véase Tuber Truncocolumella 640 TRY, factor de transcripción 407f Tuber 622, 623f Tuberaceae 622, 623f Tuberaria 842 Tubérculos 2 0 5 f , 9 7 1 caulinares 169 desarrollo I55f Tuberculosis 593 Tuberosidades radicales 206 Tubo(s) criboso I34f. 135f de infección 496 laticíferos 139f, 140, 141 laticíferos articulados o segmentados 140 laticíferos continuos 139f, 140 polínico 750 polínico de angiospermas 775 resiníferos 141 Tubulicium 638f Tubulicrinis 638f Tubulina 4 8 , 4 9 , 5 0 heterodímeros 48 Túbulo A 53 B 52 Tulasnella 628f Tulasnellales 637

Tulipa 806, 807f Tulipífero de Virginia véase Liriodendron Tumor(es) 491 del cuello de la raíz 413, 505, 508, 509f-511 determinados genéticamente 422 y opina 510 y proporción auxinacitoquinina 422 Tundra 999f. 1040 de Carex y Empetrum 1040 de matorrales 1040 masa de raíces 945t Túnica del ápice caulinar I I8f, 119, 120f Turánica-oriental, región 977f Turbera(s) 905t, 1005, 1006f, 1039f, 1040, I041f altas 1006f, I009f bajas 1CK)6 de lignito 876 de lignito, zonación de vegetación 875f Turesson. G. 546, 547 Turgencia 9, 85, 417 movimientos autónomos 484 movimientos balísticos y explosivos 4 8 4 , 4 8 5 f y estomas 296, 921 y tigmonastia 4 7 7 , 4 7 8 f Turneraceae 826 Turoniense 870f Tussilago farfara 247, 861 Typha 812 Typhaceae 812 tZ 419, 420f, 421

u Ubihidroquinona. potencial redox estándar 320t reoxidación 322f Ubiquinona 319, 3441.347 estructura 320f potencial redox estándar 320t síntesis 340f Ubiquitación y auxinas 419 Ubiquitina 3 9 2 , 4 2 0 f UDPG 293 UDP-glucosa pirofosforilasa 293 Ulcos 759 Ulex 831 europaeus 954, 1 (X)4, 1009f Ulmaceae 8 3 1 , 8 3 3 , 834f Ulmus 833, 834f, 882f, 953 Ulotlirix 212, 677, 678f, 697 alternancia de generaciones 689f Ultisoles 904t Ultracentrifugado 43f Ultramicrótomo4l Ulva 212, 676, 677, 678f, 679, 696 Ulvales 678, 679 Ulvophyceae 677-679 Umbelas 164f, 165

1130

Indice a l f a b é t i c o

compuestas o dobles 165, 167f Umbeliferae véase Apiaceae Umbilicaria 650 Umbral del estímulo 458 U M P 336f Uncí nula 621, 622f, 644 Uncínulos 619 Undulípodos 53 Ungulados, rebaños 1020 Unicelulares fotótrofos, organismos véase Protófitos organismos 37, I44f plantas 209, 210 Unidad(es) sintaxonómicas 995 sintaxonómicas, terminología 995 taxonómica operacional (OTU) 575 taxonómicas 58 lt Unifacial, superficie y crecimiento 153 Uniportador 230f Unit leaf rale (ULR) 940, 941 f Universo, definición 223, 224f Uña de asno véase Tussilago farfara Uracilo 19, 22 Uredinales 630-634 ciclo vital 630-633 enfermedades producidas 633, 634 eutipos 632 filogenia 6 3 3 fragmobasidio 630 Ureclinella 637 Uredomycetidae 630-634 Uredósporas 631. 632f Uridina 19 Uridina-5'-monofosfato véase UMP Urocvstis 628 Uroglena 663, 664f Uromyces 630, 632f, 6 3 3 Uroporfirinógeno 111 338f Urospora 679, 695f Urtica 770, 835 pilulifera, leyes de Mendel 534f Urticaceae 831, 834, 835 anteras explosivas 485f Usnea 647f, 650 Ustilaginales 628, 629f Ustilago 628, 629f Ustomycetidae 628-630Í, 634 Utricularia 199f. 200, 493, 854 Utrículos 192, 812, 813f Uva de raposa véase Paris Uvaespina véase Ribes

V Vaccinium 423, 1008, 1014, 10l6f. 1038, 1040 myrtillus 846f, 929, 1008 myrtillus, edad 4 2 3 oxucoccos 1(X)6 uliginosum 1006

vitis y herbívoros 929 vitiS'idaea 846f, 1008 Vacúolo(s) 45. 77f. 78, 84f-87. 918, véase también Turgencia central 9, 45, 84, 87 contráctiles 81 f proteínas que van 393 Vacuoma 84 Vahliaceae 854 Vaillinoideae 808 Vaina(s) fasciculares 190,192 foliar 188 hísticas 124 Valepotriatos 858 Valeriana 858f Valerianaceae 856, 857, 858f Valerianella 858 Valina, estructura 25f y hebras beta 27 Valle alpino 1008f de la Muerte 1036 Vallico véase Lolium Vallisneria 47, 770, 805f Valonia 680f Valoniaceae, ecología 6 9 6 Valoniales 679, 680f Valor C 57 ,3 C 943f indicador de comunidades vegetales 997 medio de una población 538f Q l 0 235, 307 S 43f Vanilla 809f Vapor de agua, grado de saturación 260. 2 6 l t Vararía 638f Varec 676 Variabilidad 572 biológica e investigación ecológica 893 ecológica 893, 894 individual 362 Variación 522 y sigs. adaptativa 549 clina) 547f, 548f continua 522, 523f discontinua 522 genética 521, 523, 525 genética, distribución espacial 548 genética, patrones 551 interespecífica 522f interindividual 522 interpoblacional 522, 551 intraespecífica 552 intraindividual 522 intrapoblacional 522, 551 merística véase Variación discontinua modificada 523 natural, causas 546-552 ontogénica 522-525 Varianza 538 Vasos leñosos 136, 137, 179f Vástagos adventicios 169 crecimiento por dilatación 364t sucesiones 164

unidad de organización 363 Vaucheria 661, 662. 663f, 697 Vaucheriales 662 Vauqueriaxantina 661, 662t Vector(es) C a M V 506 de clonación 371 de transformación 371 de transformación, síntesis 373f plasmídico 372f Vega(s) joven 1009f madura 1009f medioeuropeas 1005, 1106 Vegetación abierta 9 9 0 actual 999 adaptada y carencia de nutrientes 9 3 0 alpina, masa de raíces 945t alpina, producción de biomasa 946f cerrada 990 clasificación de tipos 995998 climácica 9 9 3 costera 934 distribución horizontal 990 división espacial 999-1001 división fisionímica 998999f división florística 995 ecología 986-1002 en mosaico y suelo 903f extinciones 868f factores determinantes 962f formaciones 1003 fuentes de agua, investigación 924 historia 868-884 historia, métodos de estudio 869-871 leñosa esclerófila 999f ordenación 1002 pionera 992 potencial 999 zonal 1003-1043 zonal, factores causales 1003f Veillonellaceae 591 Velamen I 9 8 f , 2 0 0 . 205 Vellosilla véase Hieracium Velloziaceae 811 Velo parcial 635, 641 f universal 635, 6 4 l f Vencetósigo véase Cynanchum vincetoxicum Veneno de glechas 847 Ventisqueros 1008 Ventosas o discos adhesivos 171 Venturia 625 Veratrum 806, 1033f Verbascosa 3 1 1 , 3 1 2 f Verbascum 798, 851 f, 852 Verbena officinalis 852 Verbenaceae 850, 852, 1018 Vernal i na 440, 441 Vernalización 4 4 0 , 4 4 l f duración 441 m o m e n t o adecuado 4 4 0 y A B A 431 Vernonieae 860

Verónica teucrium 852f Veronicáceas véase Plantaginaceae Verrucaria 650, 695f Verrucariales 650 Verticilastros 156 Verticilo(s) 150 alternancia 768 epipétalo 769 falsos 156 superposición 768 trímero 160f Vertisoles 904t, 905t Vesículas de clatrina (CCV) 82, 83f de Golgi 44. 80 de hifas fúngicas 5 0 l f de la proteína de envoltura (COP) 8 3 formación 83 recubiertas 44, 82f, 83 revestidas véase Vesículas recubiertas transitorias 81, 82f Vía de la 1-desoxi-D-xilulosa 343f, 344 de señalización 458 de señalización del desarrollo regulado por la luz 447 y sigs. del acetato-malato 342 del acetato-mevalonato 343f Viabilidad reducida de los híbridos 556 Viborera véase Echium Vibrio 587f, 593 Vibrionaceae 591 Vibriones 585 Viburnum 857, 1007 Vicelina 87 Vicia 830f. 831 cracca v salinidad 935f fava, 482f, 483f Victoria 191 f, 799 Victorina 507 Vid véase Vitis Vida, evolución 4, 5 latente véase Anabiosis límites 5, 6 origen 4, 866, 868 propiedades 2, 3 Vinblastina 348 estructura 347f Vinca minor 849 Vincristina 348 Viola 246, 770, 798, 826, 827f. 935f Violaceae 826, 827f Violaxantina 430f estructura 274f Violeta véase Viola Viridieno 460f Viridiplantae véase Chlorobionta Virión 6 Viroides 6, 24 fitopatógenos 505 parásitos 503t Viroplasma 506 Viruela 5 9 0 Virus 23, 24. 589. 590

índice a l f a b é t i c o

del mosaico de la coliflor véase C a M V del mosaico del tabaco (TMV) 6f del mosaico del tabaco y plasmodesmos 409 fitopatógenos 505 organización 6 parásitos 503t Viscaceae 823, 824f Viscidio 807 Viscina, filamentos 760. 773 Viscotoxina 339t, 824 Viscum álbum 824f. 954 álbum, parasitismo 4 9 0 . 4 9 1 Vitaceac 820f Vitalismo 8 Vitaminas, obtención de las algas 676 Vitis vinifera 164f, 820f Vivianiaceae 825 VLFR. respuestas 452f. 453. 455t VNTR. método de análisis 538 Vochysiaceac 840 Volicitina 516f Voltziales 788, 789f, 874 Volutina 587 Volvocaceae 684, 685 Volvocales 682-685 distribución 684 reproducción 683. 684 Volvox 210,400. 684f, 685 Vuelta (i 27 |3en horquilla 27

w Watson y Crick, modelo 20f Watt (aguas bajas costeras) 1009f, 1066 WC, factores de la transcripción 449f Weichseliense 878f, 879f Welwitschia 122, 757. 758, 762, 766, 767. 775. 777. 792, 793f, 794, 973, 1022 WER, inhibidor de 407f Wielandiella 795 Williamsonia 795 Winteraceae 800 Winterales 800 Wisteria 831 Wobble 390 Wolffia 806 Wolfiella 806 Woltenia 791 WUE 924

X Xanthomonas 591, 593 Xanthophyceae 661 -663 caracteres químicos 662t $Splogía 697 reproducción 661, 662

Xanthoria 650 Xanthorrhoea 9 1 4 , 9 1 5 f , 931 f Xanthorrhoeaceae 807, 809 Xantofila 2 7 3 , 6 5 9 ciclo de disipación de energía 284f de algas 662t estructura 274f Xenasma 628f Xenobiotica 337 Xerocasia 4 8 6 Xerófitos, hojas 196-198 Xeromorfosis 455 Xilano 90 Xilema 136, 1 3 7 . 9 1 8 cavitación 919 conductividad hidráulica

266t e IAA415.416f origen 861 parásitos del 491 presión hidrostática negativa 265, 266f secundario véase Leño transporte de agua 254, 264 y sigs. velocidad de transporte 265f y lignina 96 y transpiración 258 Xiloglucanoendotransglucosidasa 419. 427 Xiloglucanos 88f, 89. 91, 4 1 8 propiedades y funciones 33t Xilopodios 166. 9 1 4 Xilulosa 30f Xvlaria 624, 625f Xylariales 624. 625f Xyridaceae 812

Y Yema(s) 120 accesorias 163f accesorias ascendentes 163f accesorias descendentes 163f adventicias 169, 399 apical 1531' apical, desaparición 4 1 0 apical y citoquinina 421 axilares 153 del caulonema de briófitos y citoquininas 422 interrupción del reposo y temperatura 4 3 9 , 4 4 0 laterales, inhibición y auxinas 417 reposo y ABA 431 y frío 4 4 0 Yermos pedregosos, tipos de formas vitales y estación 992f Yersinia 5 9 1 , 5 9 3 Yesca véase Fornes Yeso y vegetación 933

Yesquero véase Heterobasidion del abedul véase Piptoporus Yodo 6 7 6 Yuca véase Yucca Yucca 7 7 2 , 8 1 0 , 9 1 4 brevifolia 1036, 1037f Yungermaniales véase Jungermanniales Yungermaniópsidos véase Jungermanniopsida Yute véase Corchorus

Zahina véase Shorghum Zamia 772, 778f. 784ff. 785 Zamiaceae 785 Zanahoria véase Daucus carota Zanardinia 6 7 0 Zannicheliaceae 804 Zannichellia 805f Zanonia 776f Zapatito de dama véase Cypripedium Zarcillos 147, 196 autotropismo 4 8 0 caulinares 170, 171, 172t, I95f circunnutaciones 484 conducción de señal 480f, 481 de hoja pinnada 195f foliares 170, 172t. 195f fototropismo negativo 467 punteaduras sensibles 480, 48 lf puntos de reversión 480, 48 lf radicales 172t tigmomorfosis 4 8 0 tigmonastia 4 7 7 . 4 7 9 . 4 8 0 . 48 lf Zarzamoras véase Rubus Zea mays 302t, 531, 557, 558f, 559f, 560, 804f. 814,816 mays, mutante di 426f, 427, 428f mays, mutante knotted 409 mays, mulantes viviparous <\/0. \p5) 430f, 431 Zeatina 421 Zeaxantina 662t estructura 274f y fotonastia 484 Zebrina 816 Zechstein 870f, 874 Zein, proteína 529 Zigósporas 61 lf, 613 Zigoteno 67f, 68f Zigoto 66, 116f, 599 de algas 652 polaridad 3 6 3 , 4 0 1 , 4 0 2 , 405f

1131

primera división 363 Zinc 244 en cenizas vegetales 240 Zingiber 798, 816f Zingiberaceae 8161" Zingiberales 816f Zona(s) altitudinales 975 citogenética 172 de crecimiento intercalar 122 de dilatación 174 de enriquecimiento 166 de hibridación 558 de inhibición 166 de innovación 166 florísticas 975 inicial 172 latitudinales 975 organogenética 172 Zonobioma 1004 Zoochlorellas 113 Zoocitos 9 Zoocoria véase Zoofilia Zoofilia 545. 771, 772f, 781, 782 medios de reclamo 771 medios de recompensa 771 Zooflagelados 1 Zoogleas 587 Zooidiogamia 774 Zoomasa, distribución 268t Zoopagales 615 Zoopage 645f Zooparásitos 491 Zoophagus 645f Zoosporangios, transformación en conidios 606 Zoosporas 604, 605 opistocontas 609 primarias 604 quimotaxis 460t segundas 604, 608f Zoosporocisto 6 lOf Zoosterophyllum 720, 721 f Zooxanthellas 112, 658f Zosrera 805f, 1066 Zosteraceae 804. 805f Zosterophylíales 720, 7 2 l f Zosterophyllum 721 f. 871 Zygnema 693 Zygnematophyceae 691 f, 692f, 693 flagelos 690 reproducción sexual 691 Zygochytrium 610f Zygomycetes 613-615 multiplicación vegetativa 613 reproducción sexual 613 Zygophyllaceae 825, 1022, 1036 Zygophyllum 1022 Zygorrhynchus 615f Zymomonas 591 mobilis 140, 141,317

Abreviaturas utilizadas

A A

m»>

I• IIV*

ABA ADP AMP ATP C CAM cAMP cDNA cM cpDNA CS d Da DIC DNA DNasa dNTP dsDNA EM EMS ER FAD FADH, g G GA GFP GTP GUS hnRNA HPLC IAA kb. kpb kDa KTP LAI LAR LHC LTP M M mRNA mtDNA f

adenina asimilación máxima (CO,) ácido abscísico adenosín di fosfato, di fosfato de adenosina adenosín monofosfato, monofosfato de adenosina adenosín trifosfato, irifosfato de adenosina citosina metabolismo ácido de las crasuláceas (crassulacean acid metabolism) (AMPc) adenosín monofosfato (monofosfato de adenosina) cíclico copy-DNA centimorgan DNA de los cloroplastos, D N A c p bandas de Caspary (Cusparían stríp) 2 , -desoxi(rribo)dalton contraste diferencial de interferencia (differential ¡nterference contrast) ácido desoxirribonucleico, ADN (desoxyribonucteic acid) desoxirribonucleasa desoxinucleósido trifosfato, trifosfato de desoxinucleósido DNAds, DNA de doble hebra microscopio electrónico etilmetansulfonato, sulfonato de etilmetano RE, retículo endoplasmático flavín adenín dinucleótido, dinucleótido de flavina y adenosina (oxidado) flavín adenín dinucleótido, dinucleótido de flavina y adenosina (reducido) capacidad de difusión guanina giberelina A proteína fluorescente gris guanosín trifosfato, trifosfato de guanosina P-glucuronidasa RNAhn. RNA heteronuclear cromatografía líquida de alta presión (high pressure liquid chromatography) ácido indol-3-acético (Índole-3-acetic acid) kilobases, kilopares de bases kilodalton planta de día corto (PDC) índice de la superficie foliar (leafarea índex) proporción o ratio de la superficie foliar (leafarea 1 ratio) complejo recolector de luz (light harvesting complex) planta de día largo (PDL) molaridad masa molecular relativa RNA mensajero, R N A m (messenger RNA) DNA mitocondrial, DNAmt (mitochondrial DNA)

MTOC NAD* NADH NADP* NADPH NMR ÑOR NPC NPP NTP PAGE PAR pb PCR PEP PFD PS

¥

ptDNA R REM rER RNA RNasa RQ rRNA RubisCO RubP S SAM sER SLA snRNA SRP ssDNA T TEM TF Tr tRNA U VP

centro organizador de los microtúbulos (microtubule organizing center) nicotinamidadenín dinucleótido. dinucleido de nicotinamida y adenina (oxidado) nicotinamidadenín dinucleótido, dinucleido de nicotinamida y adenina (reducido) nicotinamidadenín dinucleótido fosfato (oxidado) nicotinamidadenín dinucleótido fosfato (reducido) resonancia magnética nuclear (nuclear magnetic resonance) región organizadora del nucléolo (NucleolusOrganisator-Region) complejo de poros nucleares (nuclear pore complex) producción primaria neta, PPN nucleósido trifosfato, trifosfato de nucleósido electroforesis en gel de poliacrilamida radiación fotosintéticamente activa (photosynthetically active radiation) par de bases reacción en cadena de la polimerasa (polymerase chain reaction) fosfoenolpiruvato densidad del flujo de fotones (photon flux density) fotosistema potencial hídrico ("Psi") DNA plastidial. DNApt respiración microscopio electrónico de barrido REr, retículo endoplasmático rugoso ácido ribonucleico. A R N (ribonucleic acid) ribonucleasa CR. cociente respiratorio RNAr. RNA ribosómico (ribosomal RNA) ribulosa-l,5-bisfosfato-carboxilasa/ oxigenasa ribulosa-l,5-bisfosfato unidad Svedberg meristema caulinar apical (shoot apical meristem) REI, retículo endoplasmático liso (smooth endoplasmatic reticulum) superficie (o área) foliar específica (specific leaf area) RNAnp. RNA nuclear pequeño (small nuclear RNA) partícula de reconocimiento (reconocedora) de la señal (signa! recognition partirle) D N A s s . DNA de una hebra (single-stranded DNA) timina (a veces también temperatura) microscopio electrónico de transmisión FT, factor de transcripción transpiración RNAt. RNA de transferencia (transfer-RNA) uracilo PV, punto vegetativo

Unidades y s í m b o l o s

SI (Systéme International cTUnités): unidades básicas y símbolos Magnitud

Unidad

Símbolo

Magnitud

Unidad

Símbolo

Corriente eléctrica (I) Longitud (1) Intensidad de la luz Masa (m)

Amperio Metro Candela Kilogramo

A m cd kg

Cantidad de materia (N) Temperatura (T) T i e m p o (t)

Mol Kelvin Segundo

Mol K s

Principales unidades SI derivadas Magnitud

Unidad

Símbolo

E q u i v a l e n t e en u n i d a d e s SI

Presión Carga eléctrica Tensión eléctrica Resistencia eléctrica Energía, trabajo, cantidad de calor

Pascal Culombio Voltio Ohmio Julio, j o u l e Voltio electrónico Gray Hertzio Catal Newton Watio Lux Lumen Becquerel

Pa C V £2 J eV Gy Hz kat N W lx lm Bq

1 Pa = 1 N m : = 1 kg m ' s"J 1 C = 1A s = 1J V' 1 V = 1 J A 1 S ' = 1 W A"' 1 Q = 1 m 2 kg s ' A 2 1 J = 1 W s = 1 kg m 2 s : 1 eV = 1,602 x 10 19 J 1 G y = 1 J kg 1 = 1 m 2 s"2 1 Hz = 1 s"1 1 kat = 1 mol s"' 1 N = 1 k g m s "' 1 W = 1 kg m 2 s"J 1 lx = 1 lm n f 2 1 lm = 1 cd sr ' (sr = steradiant) 1 Bq = 1 s"1

Dosis de energía (radiación ionizante) Frecuencia Actividad catalítica (enzimas) Fuerza Potencia, corriente de energía Flujo lumínico (= intensidad lumínica) Corriente lumínica Radiactividad

Unidades de radiación f o t o q u ú n i c a m e n t e activa Magnitud

E q u i v a l e n t e en u n i d a d e s SI

Magnitud

E q u i v a l e n t e en u n i d a d e s S I

Fluencia energética Flujo energético Cantidad de energía Corriente de energía Fluencia lumínica

Jm J m2 s 1= W m2 J Js"' lm m 2 s

Cantidad de luz Fluencia cuántica (de fotones) Flujo cuántico (de fotones) Corriente cuántica (de fotones)

lm s mol m ' mol m~" s" m o l s"1

1134

Unidades y símbolos

Unidades en los procesos de

arte, crecimiento y m o v i m i e n t o

Magnitud

E q u i v a l e n t e e n u n i d a d e s SI

Transporte Flujo (j) Corriente (I) Crecimiento, m o v i m i e n t o Velocidad (v)

mol m s ' o m ' m mol s"' o m ' s"'

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m s"1

Unidades e m p l e a d a s con frecuencia en fisiología (no contenidas en el SI) Magnitud Presión (p) M a s a (m) Masa molal Constante de sedimentación Concentración de sustancias Molaridad Molalidad Osmolalidad Masa de partículas (molecular) Temperatura (T) Volumen (V) T i e m p o (t)

Unidad

Símbolo

E q u i v a l e n t e e n u n i d a d e s SI

Bario Gramo Tonelada -I G r a m o Mol Svedberg

bar g t

1 1 1 1 1

M

mol l"1 = mol d m mol kg 1 osmol kg 1

Da "C

1 Da = 1,6605 x 1 O *7 kg 0 " C = 273,15 K 1 1 = 10 ' m 1 = 1 dm" 1 min = 60 s 1 h = 3600 s 1 d = 86400 s

1

Mol litro -I Mol kilogramo Mol de partícula o s m ó t i c a m e n t e activa Dalton G r a d o s Celsius, centígrados Litro Minuto Hora Día Año

1

min h

d a

bar = 1 (.T Pa = 105 N m g = I O"3 kg t = 10'kg g mol 1 = 10 kg mol 1 S = 10 13 s

:

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Factores de conversión para unidades que ya no se admiten Magnitud

Unidad

Símbolo

F a c t o r d e conversión en u n i d a d e s SI

Presión

Atmósfera Torr Erg Caloría Radio Róntgen Ángstrom Einstein

atm torr erg cal rd r Á E

1 1 1 1 1 1 1 1

Curio, Curie

Ci

1 Ci = 3,77 x 10'° Bq

Energía Dosis energética Dosis iónica Longitud Cantidad cuántica (de fotones) Radiactividad

atm (760 m m - c o l u m na de Hg) = 1 0 1 325 Pa = 1,013 bar torr = 101 325 Pa : 7 6 0 = 133,3 Pa erg = 10" J cal = 4 , 1 8 6 8 J rd = 0,01 J kg"1 1 rO = 2,581f\x 10"4 C kg" l Á = 10 m = 10 1 n m E = 1 mol cuantos (fotones)

Múltiplos y divisores de subunidades (prefijos o expresiones)* Peta- (P) Tera-(T) Giga- (G) Mega- (M) Kilo- (k)

Hecto- (h) Deca- (da) Deci- (d) Centi- (c) Mili- ( m )

Micro- (|i) Nano- (n) Pico- (p) Fento- (f) Atto- (a)

* Para evitar confusiones se recomienda indicar las potencias c o m o se señala en la tabla.

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profesor

de la Universidad

de Jena

del Instituto

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nació el año 1844

Ocupó

de 1880

dirigió

de Fisiología y del la cátedra

a 1912

la primera

de

en Bonn. En

edición

con otros tres profesores

Universidad de Heidelberg y en 1966 catedrático de Biología celular en Friburgo. Temas fundamentales de investigación: biología y evolución celular, investigación sobre la. microestructura. bíosímetría y bioestéticaX aspectos filosóficos y sociales de la biología.

del

de Botánica Elmar R.Weiler nació en 1949 en B o c h u m

de Bonn. Temas fundamentales musgos,

y Filosofía. En 1960 fue profesor invitado en la

los helechos

citológico-genéticos las vías conductoras

de investigación: y las gimnospermas, de la división

celular

fecundación

en los

procesos y estructura

de

de las plantas.

donde estudió Biología y Química. En 1985 fue nombrado catedrático de Fisiología vegetal en la Universidad de Osnabrück. En 1988 t o m ó posesión de la cátedra de la Universidad del Ruhr en Bochum. Temas fundamentales de investigación:

C o n la 35.a edición el STRASBURGER entra en una nueva

sensibilidad y fisiología del desarrollo de las

fase de su historia que supera ya los 100 años. Para poder

plantas superiores, sustancias señalizadoras,

abarcar la gran cantidad de nuevos datos de todas las ramas

fisiología de las membranas.

de la Botánica el equipo del STRASBURGER ha aumentado a cinco autores.

Hannover, estudió Biología en Hamburgo y

Toda la obra ha sido ampliamente reelaborada y reestructurada y la mayoría de las ilustraciones han sido renovadas o son nuevas. • En la parte de M o r f o l o g í a se ha modernizado el capítulo sobre las bases moleculares. •

Joachim W . Kadereit nació en 1956 en

La parte de Fisiología se ha reelaborado totalmente y

Cambridge. En 1991 ocupó la cátedra de Botánica en la Universidad de Mainz. Director del Jardín Botánico. Temas fundamentales de investigación: sistemática, evolución y biogeografía de las plantas superiores.

se ha completado con un capítulo sobre alelofisiología. •

En la parte de E v o l u c i ó n y S i s t e m á t i c a se han redactado de nuevo los capítulos sobre la evolución y

Andreas Bresinsky nació en 1935 en Reval.

los métodos de la sistemática. La sistemática de los

Estudió Biología, Química y Edafología en

bacterios, hongos y plantas se ha reelaborado a fondo

Munich. En 1973 ocupó la cátedra de Botánica en la Universidad de Regensburg. Director del

partiendo de los más recientes resultados moleculares historia de la filogenia y de la vegetación.

Jardín Botánico. Temas fundamentales-de investigación: evolución,

La parte de Ecología ha sido ampliamente reformada

diversidad y parentesco de los hongos

y se han introducido ilustraciones en color en los

superiores.

y se ha reorganizado. Se ha i n c o r p o r a d o a esta parte la •

apartados sobre ecofisiología y ecología de las poblaciones y la vegetación. El objetivo básico sigue siendo proporcionar a la docencia

Christian Kórner nació en 1949 en Salzburgo.

académica una exposición clara y científica de los

Estudió Biología y Geología en Innsbruck. En

fundamentos y de los datos más recientes y probados de

1989 obtuvo la catedra de Botánica en la

la investigación y sus aplicaciones.

Universidad de Basilea. Temas fundamentales de investigación: ecología experimental de las plantas especialmente en la alta montaña y bosques: comparaciones globales.

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de Varsovia

1867. En 1869 de Botánica y director Jardín

Botánica 1894 "Tratado

de Botánica"junto

profesor

de la Universidad

de Jena

Botánico. dirigió

Temas fundamentales de investigación: biología y evolución celular, investigación sobre la

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de 1880

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los helechos

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de investigación: y las gimnospermas, de la división

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donde estudió Biología y Química. En 1985 fue

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nombrado catedrático de Fisiología vegetal en la Universidad de Osnabrück. En 1988 t o m ó

procesos y estructura

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posesión de la cátedra de la Universidad del

de las plantas.

Ruhr en Bochum. Temas fundamentales de investigación:

C o n la 35.a edición el STRASBURGER entra en una nueva

sensibilidad y fisiología del desarrollo de las

fase de su historia que supera ya los 100 años. Para poder

plantas superiores, sustancias señalizadoras,

abarcar la gran cantidad de nuevos datos de todas las ramas

fisiología de las membranas.

de la Botánica el equipo del STRASBURGER ha aumentado

Joachim W . Kadereit nació en 1956 en

a cinco autores.

Hannover, estudió Biología en Hamburgo y

Toda la obra ha sido ampliamente reelaborada y

Cambridge. En 1991 ocupó la cátedra de Botánica en la Universidad de Mainz. Director

reestructurada y la mayoría de las ilustraciones han sido

del Jardín Botánico. Temas fundamentales de investigación: sistemática, evolución y bíogeografía de las

renovadas o son nuevas. • En la parte de M o r f o l o g í a se ha modernizado el capitulo sobre las bases moleculares. •

plantas superiores.

La parte de Fisiología se ha reelaborado totalmente y se ha completado con un capítulo sobre alelofisiología.

•

En la parte de E v o l u c i ó n y S i s t e m á t i c a se han redactado de nuevo los capítulos sobre la evolución y

Andreas Bresinsky nació en 1935 en Reval.

los métodos de la sistemática. La sistemática de los

Estudió Biología, Química y Edafología en

bacterios, hongos y plantas se ha reelaborado a fondo

Munich. En 1973 ocupó la cátedra de Botánica en la Universidad de Regensburg. Director del

partiendo de los más recientes resultados moleculares historia de la filogenia y de la vegetación.

Jardín Botánico. Temas fundamentajes.de investigación: evolución,

La parte de Ecología ha sido ampliamente reformada

diversidad y parentesco de los hongos

y se han introducido ilustraciones en c o l o r en los

superiores.

y se ha reorganizado. Se ha i n c o r p o r a d o a esta parte la •

apartados sobre ecofisíología y ecología de las poblaciones y la vegetación. El objetivo básico sigue siendo proporcionar a la docencia

Christian Kórner nació en 1949 en Salzburgo.

académica una exposición clara y científica de los

Estudió Biología y Geología en Innsbruck. En

fundamentos y de los datos más recientes y probados de

1989 obtuvo la catedra de Botánica en la

la investigación y sus aplicaciones.

Universidad de Basilea. Temas fundamentales de investigación: ecología experimental de las plantas especialmente en la alta montaña y bosques: comparaciones globales.

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procesos y estructura

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a cinco autores. Toda la obra ha sido ampliamente reelaborada y reestructurada y la mayoría de las ilustraciones han sido renovadas o son nuevas. • En la parte de Morfología se ha modernizado el capítulo

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posesión de la cátedra de la Universidad del Ruhr en Bochum. Temas fundamentales de investigación:

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la Universidad de Osnabrück. En 1988 t o m ó

sobre las bases moleculares. La parte de Fisiología se ha reelaborado totalmente y se ha completado con un capítulo sobre alelofisiología. En la parte de Evolución y S i s t e m á t i c a se han redactado de nuevo los capítulos sobre la evolución y los métodos de la sistemática. La sistemática de los bacterios, hongos y plantas se ha reelaborado a fondo partiendo de los más recientes resultados moleculares y se ha reorganizado. Se ha incorporado a esta parte la historia de la filogenia y de la vegetación. La parte de Ecología ha sido ampliamente reformada y se han introducido ilustraciones en color en los

sensibilidad y fisiología del desarrollo de las plantas superiores, sustancias señalizadoras, fisiología de las membranas. Joachim W. Kadereit nació en 1956 en

Hannover, estudió Biología en Hamburgo y Cambridge. En 1991 ocupó la cátedra de Botánica en la Universidad de Mainz. Director del Jardín Botánico. Temas fundamentales de investigación: sistemática, evolución y biogeografía de las plantas superiores.

Andreas Bresinsky nació en 1935 en Reval.

Estudió Biología, Química y Edafología en Munich. En 1973 ocupó la cátedra de Botánica en la Universidad de Regensburg. Director del Jardín Botánico. Temas fundamentales-de investigación: evolución, diversidad y parentesco de los hongos superiores.

apartados sobre ecofisiologia y ecología de las poblaciones y la vegetación. El objetivo básico sigue siendo proporcionar a la docencia académica una exposición clara y científica de los fundamentos y de los datos más recientes y probados de

Christian Kórner nació en 1949 en Salzburgo.

la investigación y sus aplicaciones.

Universidad de Basilea. Temas fundamentales de investigación: ecología

Estudió Biología y Geología en Innsbruck. En 1989 obtuvo la catedra de Botánica en la

experimental de las plantas especialmente en la alta montaña y bosques: comparaciones globales.

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la Universidad de Osnabrück. En 1988 t o m ó

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Andreas Bresinsky nació en 1935 en Reval.

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partiendo de los más recientes resultados moleculares y se ha reorganizado. Se ha incorporado a esta parte la historia de la filogenia y de la vegetación. La parte de Ecología ha sido ampliamente reformada y se han introducido ilustraciones en color en los

en la Universidad de Regensburg. Director del Jardín Botánico. Temas fundamentales de investigación: evolución, diversidad y parentesco de los hongos superiores.

apartados sobre ecofisiologia y ecología de las poblaciones y la vegetación. El objetivo básico sigue siendo proporcionar a la docencia académica una exposición clara y científica de los fundamentos y de los datos más recientes y probados de

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la investigación y sus aplicaciones.

Universidad de Basilea. Temas fundamentales de investigación: ecología

Estudió Biología y Geología en Innsbruck. En 1989 obtuvo la catedra de Botanica en la

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C o n la 35.a edición el STRASBURGER e n t r a en una nueva

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fase de su historia que supera ya los 100 años. Para p o d e r

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fisiología de las membranas.

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renovadas o son nuevas.

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En la parte de M o r f o l o g í a se ha m o d e r n i z a d o el capítulo

Temas fundamentales de investigación:

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sistemática, evolucion y biogeografía de las

La p a r t e de F i s i o l o g í a se ha r e e l a b o r a d o t o t a l m e n t e y

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se ha c o m p l e t a d o con un capitulo sobre alelofisiología.

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En la parte de Evolución y S i s t e m á t i c a se han redactado de nuevo los capítulos sobre la evolución y

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los m é t o d o s de la sistemática. La sistemática de los

Estudio Biología. Q u í m i c a y Edafología en

bacterios, hongos y plantas se ha r e e l a b o r a d o a f o n d o

Munich. En 1973 o c u p o la catedra de Botanica

p a r t i e n d o de los más recientes resultados moleculares

en la Universidad de Regensburg. D i r e c t o r del

y se ha reorganizado. Se ha i n c o r p o r a d o a esta parte la

Jardín Botánico.

historia de la filogenia y de la vegetación.

Temas fundamentales de investigación: evolucion.

La p a r t e de E c o l o g í a ha sido a m p l i a m e n t e r e f o r m a d a

Giversidad y parentesco de los hongos

y se han i n t r o d u c i d o ilustraciones en c o l o r en los

superiores.

apartados sobre ecofisiología y ecología de las poblaciones y la vegetación. »

El o b j e t i v o básico sigue siendo p r o p o r c i o n a r a la docencia

C h r í s t í a n K ó r n e r nació en 1949 en Salzbui go.

académica una exposición clara y científica de los

Estudio Biología y Geología en Innsbruck. En

f u n d a m e n t o s y de los datos más recientes y p r o b a d o s de

1989 o b t u v o la catedra de Botanica en la

la investigación y sus aplicaciones.

Universidad de Basilea. Temas fundamentales de investigación: ecología e x p e r i m e n t a l de las piantas especialmente en la alta montaña y bosques; comparaciones es.

EDICIONES OMEC.A \v \v \v. v (I ¡ i ¡ o lies - o ni ct» a. es

<•

Eduard

Strasburger

en Varsovia. Después

nació el año 1844

P e t e r S i t t e nació en 1929 en Innsbruck donde

de estudiar

estudio Biología. Química. Física e x p e r i m e n t a l

en

Varsovia. Bonn y Jena, fue habilitado la Universidad

de Varsovia

1867. En 1869 de Botánica y director Jardín 1894 "Tratado

de Botánico"junto

en el año

Universidad de H e í c ? l b e r g y en 1966

fue nombrado

profesor

catedrático de Biología celular en Friburgo.

de la Universidad

de Jena

Temas fundamentales de investigación: biología

del Instituto

Botánico.

Botánica

y F iosofia. En 1960 fue profesor invitado en la

por

Ocupó

de 1880

dirigió

de Fisiología y del la cátedra

a 1912

la primera

y evolucion celular, investigación sobre I?.

de

m i c r o e s t r u c t u r a , b i o s i m e t n a y bioestetica.

en Bonn. En

edición

con otros tres profesores

asDectos fi'osoficos y sociales de la biología.

del

de Botánica

E l m a r R . W e i l e r nació en 1949 en Bochum

de Bonn. Temas fundamentales

de investigación:

musgos, los helechos

y las gimnospermas,

citologico-genéticos las vías conductoras

de la división

celular

fecundación

donde estudio Biología y Química. En 1985 fue

en los

n o m b r a d o catedrático de Fisiología vegetal en

procesos y estructura

la Universidad de O s n a b r u c k . En 1988 t o m o

de

posesion de la catedra de la Universidad del

de las plantas.

Ruhr en Bochum. Temas fundamentales de investigación:

C o n la 35.'1 e d i c i ó n el S T R A S B U R G E R e n t r a en una nueva

sensibilidad y fisiología del desarrollo de las

fase de su h i s t o r i a que supera ya los 100 años. Para p o d e r

plantas superiores, sustancias señalizadoras,

abarcar la gran cantidad de nuevos datos de todas las ramas

fisiología de las membranas.

de la Botánica el equipo del STRASBURGER ha a u m e n t a d o

J o a c h i m W . K a d e r e i t nació en 1956 en

a cinco a u t o r e s .

Hannover. estudio Biología en H a m b u r g o y

Toda la o b r a ha sido a m p l i a m e n t e reelaborada y

Cambridge. En 1991 o c u p o la cátedra de

r e e s t r u c t u r a d a y la mayoría de las ilustraciones han sido

Botánica en la Universidad de Mainz. D i r e c t o r

renovadas o son nuevas.

del Jardín Botánico.

•

En la parte de M o r f o l o g í a se ha m o d e r n i z a d o el capitulo

Temas fundamentales de investigación:

s o b r e las bases moleculares.

sistemática, evolucion y biogeografia de las

La p a r t e de F i s i o l o g í a se ha r e e l a b o r a d o t o t a l m e n t e y

plantas superiores.

•

se ha c o m p l e t a d o c o n un capítulo s o b r e alelofisiología.

•

•

En la parte de Evolución y S i s t e m á t i c a se han r e d a c t a d o de nuevo los capítulos s o b r e la e v o l u c i ó n y

A n d r e a s B r e s i n s k y nació en 1935 en Reval.

los m é t o d o s de la sistemática. La sistemática de los

Estudio Biología. Q u í m i c a y Edafología en

bacterios, hongos y plantas se ha r e e l a b o r a d o a f o n d o

Munich. En 1973 o c u p o la catedra de Botanica

p a r t i e n d o de los mas recientes resultados moleculares

en la Universidad de Regensburg. Directo'" del

y se ha reorganizado. Se ha i n c o r p o r a d o a esta p a r t e la

Jardín Botánico.

historia de la filogenia y de la vegetación.

Temas fundamentaos de investigación: evolucion,

La p a r t e de E c o l o g í a ha sido a m p l i a m e n t e r e f o r m a d a

Giversidad y parentesco d e l o s hongos

superiores.

y se han i n t r o d u c i d o ilustraciones en c o l o r en los apartados sobre ecofisiología y ecología de las poblaciones y la vegetación.

académica una e x p o s i c i ó n clara y científica de los

C h r i s t i a n K ó r n e r nació en 1949 en Salzbui go. Estudio Biología y Geología en Innsbruck. En

f u n d a m e n t o s y de los datos más recientes y p r o b a d o s de

1989 o b t u v o la catedra Ge Botanica en la

la investigación y sus aplicaciones.

Universidad de Basilea.

El o b j e t i v o básico sigue siendo p r o p o r c i o n a r a la docencia

Temas fundamentales de investigación: ecología e x p e r i m e n t a l de las plantas especialmente en la alta montaña y bosques: comparaciones globales.

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