UNIVERSIDAD DE SAN CARLOS DE GUATEMALA FACULTAD DE AGRONOMÍA ÁREA TECNOLÓGICA, SUBÁREA DE PROTECCIÓN DE PLANTAS Dr. Edin Francisco Orozco Miranda
PRÁCTICA 3 HONGOS ANAMÓRFICOS I. INTRODUCCIÓN En la décima edición del diccionario The Fungi de Kirk et al., (2008), este grupo es denominado con los términos de Hongos Anamórficos (“Anamorphic Fungi”) y son considerados
como miembros de Ascomycetes y Basidiomycetes. Este criterio está basado en estudios moleculares. En versiones o literatura anterior a esta fecha se conocen como: Hongos Mitospóricos, Deuteromycetes, “Fungi Imperfecti”, Hongos Conidiales, Hongos Asexuales. Se trata de hongos que no tienen reproducción sexual o cuya reproducción sexual es desconocida y por lo tanto no producen meiosporas. Estos hongos producen esporas asexuales denominadas conidios y ésta es la más importante, común o característica de su ciclo de vida. Muchos hongos de este grupo son desconocidos, no descritos o pobremente conocidos. Las características que han sido usadas para el reconocimiento y clasificación de los hongos anamórficos son: tipo de fructificación o conidiomata, color de micelio, caracteres del conidióforo, caracteres de la espora acorde a la descripción de Saccardo (color, forma y septación del conidio), hifas septadas y eventos de la conidiogénesis. El conidióforo es una hifa fértil especializada que puede ser simple o ramificada que concentra células conidiogénicas en donde los conidios son producidos. Recientemente, varias técnicas moleculares se utilizan para su estudio. Con esta práctica de laboratorio se pretende que el estudiante del curso de Introducción a la Fitopatología, aprenda a reconocer las estructuras de los Hongos Anamórficos, las clases, principales géneros de hongos y utilizar claves para su determinación. Se brindan las características morfológicas más importantes y la clasificación, en especial de aquellos que ocasionan enfermedades en vegetales. En la práctica, la fase sexual de varios de estos hongos es poca o raramente encontrada. Por ello, el estudio de los Hongos Anamórficos en Guatemala, es importante debido a su asociación con las enfermedades en los cultivos. En general, muchos de estos hongos son importantes en la naturaleza, son parte de los ecosistemas y tienen utilidad social independiente de los aspectos negativos.
II. OBJETIVO Estudiar las principales características, estructuras y los grupos morfológicos actualmente aceptados de los Hongos Anamórficos, con énfasis en los que ocasionan fitoenfermedades.
III. REFERENCIAL TEÓRICO CRITERIOS PARA CLASIFICACIÓN a) Tipo de conidiomata b) La morfología Saccardiana comparativa es usada y de extrema utilidad, un ejemplo histórico es el sistema esporológico de Saccardo, se estudia color, septos, forma y otras características de la espora. 11
c) Ontogenia: ciclo de vida (de Bary, 1984), estructuras de reproducción, adaptaciones ecológicas como ambiente, hábitat, hospedero, etc. d) Ultraestructura: poro del septo, aparato flagelar, haustorios, citología (división nuclear), cresta mitocondrial, etc. e) Bioquímica: pared celular, biosíntesis de lisina, ácidos grasos, etc. f) Datos moleculares: RAPD, RFLP, secuencia de genes 18 sRNA y 28 sRNA, mRDNA, ITS, IGS, desarrollo de sondas moleculares. Para fines de esta práctica serán utilizadas las tres primeras.
CARACTERÍSTICAS Y CLASIFICACIÓN DE LOS HONGOS ANAMÓRFICOS (HA) En la décima edición del diccionario The Fungi de Kirk et al., (2008), este grupo es denominado como Hongos Anamórficos (“Anamorphic Fungi”). Sin embargo, puede encontrarse en la literatura referido como: Hongos Mitospóricos (“Mitosporic Fungi”), Deuteromycotina, Hongos Imperfectos, Hongos asexuales, Hongos conidiales, Anaholomorfos, “Fungi imperpecti . Según Alexopoulos (1952) los hongos anamórficos = mitospóricos = Deuteromycetes “son estadios conidiales o anamórficos de Ascomycota o raramente de Basidiomycota, cuyos estadios sexuales no fueron descubiertos o no existen” y por lo tanto se reproducen por mecanismos asexuales. De manera equivalente, Kirk et al., (2008) en el diccionario The Fungi, mencionan, que estos son hongos diseminados por propágulos no provenientes de un proceso meiótico. Muchos de esos propágulos pueden ser referidos como conidios pero algunos son derivados de micelio vegetativo no especializado. Los estados sexuales o teleomorfos de varios hongos son por tanto, desconocidos y muchos, aún no han sido estudiados. En su mayoría, los HA son relacionados con hongos que producen fase sexual, tal como indicado. Además, muchos de los hongos anamórficos no se han descrito o son pobremente conocidos. Cuando el estado sexual del hongo está ausente o no es conocido, es probable que esos hongos hayan perdido completamente la capacidad de formar órganos sexuales y constituye el hecho porque han sido denominados hongos imperfectos. ”
La existencia de más de una forma de reproducción independiente o diferentes formas de esporas durante el ciclo de vida de un mismo hongo, se denomina pleomorfismo. La fase asexual se conoce como estado anamórfico y la fase sexual se denomina estado teleomórfico. Algunas veces el hongo puede tener una o más formas anamorfas. Cuando posee más de una es llamada de sinamorfo. El hongo entero es denominado holomorfo (teleomorfo + anamorfo o sinamorfos). El anamorfo para las condiciones de Guatemala, es producido en el hospedero durante el periodo de crecimiento o desarrollo activo de la planta y para el caso del teleomorfo, cuando existe, ocurre apenas en la fase final del cultivo o cuando las condiciones son adversas al hongo. El teleomorfo entonces se puede encontrar de preferencia, en partes en reposo, secas y muertas de la planta. La conexión entre el estado anamórfico y teleomórfico es importante en la clasificación de los HA. Entretanto, el Código Internacional de Nomenclatura Botánica, versión 1988, permite nombres separados para cada fase, pero, la tendencia es considerar la fase sexual dado que se trata del mismo hongo. Los HA, no forman un grupo natural de microorganismos, en el sentido filogenético o relación evolucionaría entre ellos. Se trata de un grupo artificial y misceláneo compuesto de aproximadamente 2900 géneros (Da Luz, 2011). La mayoría de ellos son microscópicos. El mayor número, (95 a 99%) comprende anamorfos o formas agámicas de Ascomycota. Pocos son estados asexuales de Basidiomycota. El Código de nomenclatura de hongos aun acepta los nombres científicos (género y especie) de los hongos anamórficos, no acepta categorías arriba (familia, 12
orden, clase, phylum, reino y dominio), a no ser que tenga la fase teleomorfica como conexión. Siendo así, los HA formalmente, son clasificados de acuerdo a ella, o grupo o categoría sexual de relacionamiento, algunos de ellos han sido establecidos mediante estudios de secuencia de ADN. Los Hongos Anamórficos, poseen micelio septado. Varios autores, inclusive Barnett & Hunter (1972) colocaron los llamados “Ficomicetos Conidiales" del orden Mucorales entre los HA, a pesar que poseen micelio cenocítico. Pero, los libros y claves más recientes restringen a los HA poseer hifas apocíticas o septadas. La naturaleza de los septos de las hifas de los HA indica que la mayoría del grupo son fases conidiales de Ascomycota. Pocos HA poseedores de septos dolipóricos y a veces de conexiones en forma de grapa, se encuadran en Basidiomycota (Ej. Rhizoctonia cuyos teleomorfos son: Thanatephorus, Botryobasidium y Pellicularia o Sclerotium rolfsii anamorfo de Athelia (basidiomiceto). En cuanto a caracteres morfológicos, el tallo de los HA, en el concepto moderno, consiste típicamente de un conjunto de hifas septadas formando un micelio. Las células son generalmente multinucleadas y los septos casi siempre con perforación simple, idénticas a los de Ascomycota. En general, el micelio de HA tiende a formar esporas rápidamente, tanto en la naturaleza como en medio de cultivo. Así, se reproducen por medio de esporas asexuales denominados conidios, oriundas de células somáticas haploides por medio de división mitótica. Los conidios de los HA son producidos en conidióforos de morfología variada y se constituyen en célula conidiogénica o soportan la(s) célula(s) conidiogénica(s). Conidios y otras esporas pueden ser originados de la mera fragmentación micelial (Ej. Geotrichum, Monilia), por modificaciones de las células preexistentes, o son formadas “de nuevo” en células especializadas (Fig. 1-2). Los conidios pueden ser producidos en conidióforos libres (Fig. 2) o agrupados (Fig. 3). En fructificaciones o conidiomas que salen a través de la epidermis de la planta hospedera conteniendo un himenio fértil de superficie plana denominado acérvulo (Fig. 5). Estas estructuras muchas veces incorporan partes del tejido de la planta. Existen también conidiomas ampuliformes llamados picnidios (Fig. 6-7) o los conidios son producidos simplemente dentro de una masa de micelio del hongo de forma, color y textura variadas, uni o multiloculares denominada estroma. Según Ellis (1971), el conidióforo es la hifa fértil que soporta la(s) célula(s) conidiogénica (s) donde son producidos conidios o conidiosporas. Los conidióforos pueden ser simples o ramificados. Para Ainsworth & Bisby’s (1971), conidióforo era sinónimo de célula conidiógénica,
que es cualquier célula que da origen a conidios, directa o secundariamente. Carmichel (1980) indica que conidióforo implica cualquier hifa con la función de soportar las esporas o separarlos del micelio asimilativo, del estroma o del sustrato. En el concepto de Ellis (1971) el conidióforo soporta a la célula conidiogénica, manteniendo la denominación Saccardiana de micronematuoso = micronemático, cuando semejante a la hifa vegetativa, macronematuoso = macronemático cuando diferente de ella y semi-macronematuoso cuando ligeramente distintos. Puede ser constituido de una única hifa o ser formado de un conjunto de hifas formando una columna alargada, coremio o sinemio (Fig. 3), o una fructificación en forma de almohadilla o conidioma esporodoquial o esporodoquios, Ej. Los formados por el género Fusarium (Fig. 4). En claves antiguas como las de Clements & Shear (1931) y Barnett & Hunter (1983, 1987), conidióforo es una estructura de soporte de conidios y las células conidiogénicas no eran consideradas o eran tomadas como ramificaciones de los conidióforos. Entre muchas características, poseen dilataciones (vesículas) en la extremidad distal ( Aspergillus, Botrytis), otras ramificaciones verticiladas (Verticillum), dicotómicas o de otros tipos y en algunos muestran proliferación simpodial ( Bipolaris, Drechslera, Alternaria, Curvularia, otros) o son constituidos apenas de la 13
propia célula conidiogénica ( Acremonium). Para familiarizarse con la morfología de los hongos anteriormente descritos, se recomienda estudiar el diseño de estos. Para el grupo de hongos anamórficos, en el diccionario The Fungi (2008), se reconocen tres grupos morfológicos que tradicionalmente han sido denominados como clases: Hyphomycetes, Coelomycetes y Agonomycetes.
1. HYPHOMYCETES: comprende formas miceliales que originan conidios sobre hifas separadas o agregación de hifas (sinema y esporodoquio). Estas hifas miceliales son denominadas conidióforos y constituyen hifas modificadas cuya función es producir conidios. En la novena edición del diccionario The Fungi (2001) se reportan 1800 géneros y 9000 especies. Para la décima edición (2008) ya no se citan cifras, dado que de acuerdo a normas de nomenclatura el teleomorfo prevalece sobre el anamorfo y constituye el mismo hongo. Los Hyphomycetes poseen importancia por las fitoenfermedades que ocasionan. En otros países la fase anamórfica y teleomórfica de algunos hongos se manifiesta, para las condiciones de Guatemala, en algunos hongos tan solo se presenta el anamorfo. Ejemplo, en la enfermedad denominada “cenicilla” ocasionada por Oidium, no forma la fase teleomorfica sobre los cultivos que afecta. En los Hyphomycetes se pueden encontrar tres tipos de conidiomata basados en las estructuras de generación de conidios: solitario (hifal), sinemata y esporodoquial. Esta clase artificial está tradicionalmente separada en tres órdenes (o cuatro si Agonomycetes son incluidos), basados en la presencia o ausencia de conidios y en el grado de agregación de los conidióforos para formar estructuras más complejas (conidiomata). Formas miceliales las cuales incluyen conidios en hifas separadas o agregados de hifas (conidióforos como sinemas o esporodoquios) pero no dentro de conidióforos discretos. Otros criterios para clasificación de este grupo de hongos son: -Tipo de conidióforo: simple, sinemático o en esporodoquio (cuerpo fructífero constituido por un racimo de conidióforos entretejidos que forman una masa de hifas). -Tipo de conidiogénesis: tálica o blástica (holoblástica, enteroblástica-fialídica, enteroblásticatrética). -Masa conidial: en cabezas mucilaginosas, en cabezas secas, en cadenas. Forma de conidio: elipsoide, filiforme, helicoidal, ramificado. -Septos de conidios, se usa la propuesta de Sacardo. -Clasificación basada en pigmentación del conidio: conidio hialino o colorido “hyalo” para aquellos conidios que carecen de pigmento y conidios pigmentados u oscuros para aquellos que si poseen pigmento y se usa la denominación “Phaeo”. -Según pigmentación de las hifas: Moniliales “moniliaceus fungi” con hifas hialinas o transparentes y Dematiales, “dematiaceous fungi” que poseen hifas pigmentadas.
La separación tradicional de órdenes de Hyphomycetes, yo no utilizada, fue:
ORDEN HYPHOMYCETALES: (Moniliaceae, Dematiaceae) Abarca hongos con conidióforos simples o separados, todos los eventos de la conidiogénesis ocurren (Fig. 2). ORDEN STILBELLALES: (Stilbellaceae) Los conidióforos son agregados en sinemios, todos los eventos de la conidiogénesis son varios, pero el tipo basáuxico (“basauxic”) está ausente (Fig. 3). 14
ORDEN TUBERCULARIALES: (Tuberculariaceae) Los conidióforos están agregados sobre un conidiomata esporodoquial (Fig. 4) y ocurren varios eventos de conidiogénesis. En el libro de Barnett y Hunter (1972), se utiliza este sistema de clasificación. Para estudiar los HA, se recomienda utilizar el libro de Ellis (1980) para los hongos dematiáceaos y Carmichael, et al. (1980), para los hialinos. También, el libro de Taxonomía de Hongos Anamórficos (Da Luz, 2011), sin embargo este autor para fines prácticos incluye los Agonomycetes en este grupo.
2. COELOMYCETES: en la décima edición del diccionario The Fungi (2008) se reportaron 1000 géneros (+ 500 sinónimos) y 7000 especies. Como los hongos del grupo anterior, también son ampliamente dispersos, saprófitos o parásitos de plantas superiores, otros en líquenes, vertebrados y ocupan varios nichos ecológicos. Estos, producen conidios en conidiomata: picnidial, acervular o estromático. El término “Coelomycetes” básicamente indica que los conidios son formados entre una cavidad limitada por el hongo o tejido del hongo y del hospedero. Esta clase artificial ha sido tradicionalmente separada en tres órdenes Sphaeropsidales, caracterizado por la presencia de picnidios; Melanconiales por los acérvulos y el orden Pycnothyriales por un conidiomata pycnothyrial. No obstante, esta clasificación es de bajo uso. Para el estudio de este grupo se recomienda el libro Coelomycetes (Sutton, 1980). Parte del libro de Barnett & Hunter (1972), está basado en estos grupos y criterios. A continuación se describen resumidamente los órdenes tradicionales para este grupo debido que hay literatura donde se utiliza esta denominación. Saccardo, dividió los HA en cuatro órdenes: Moniliales, Sphaeropsidales, Melanconiales y Mycelia Sterilia. Actualmente no se utlizan.
MELANCONIALES (Melanconiaceae, Stilbosporaceae, Coryneaceae), producen conidios en acérvulos. El micelio se encuentra entre el hospedero o el sustrato. Con varios eventos conidiogénicos. Conidiomatas son subcuticulares, epidermales, subepidermales, peridermales y la capa o camada de células donde se forman los conidios se encuentra dentro del sustrato. La dehiscencia se da por ruptura de los tejidos que la cubren y las masas de conidios pueden ser secas o húmedas. El conidimata se vuelve saliente y visible a la madurez. Ejemplos de hongos de importancia fitopatológica dentro de este grupo: Colletotrichum, Marssonina, Pestalotiopsis, Entomosporium (Figura 5). Se recomienda consultar el libro de Sutton (1980) para este grupo.
SPHAEROPSIDALES (Phomales, Phyllostictales, etc). Producen conidios en picnidios. El micelio puede estar inmerso en un sustrato o ser superficial. Los conidios pueden ser secos o húmedos y ocurren varios eventos de conidiogénesis. Los conidiomatas son superficiales, semi-inmersos o inmersos con la camada de células conidiogénicas alineadas a las paredes de los lóculos. La diversidad en la estructura de los conidióforos es considerable en términos de composición del tejido, número y arreglo de lóculos, relación con el sustrato y el tipo de dehiscencia. Ejemplos de hongos de interés fitopatológico incluyen: Phoma, Phyllosticta, 15
Pyrenochaeta, Phomopsis, Ascochyta, Stenocarpella, Botryodiplodia, Septoria, entre otros (Fig.
7). Se recomienda estudiar el libro de Sutton (1980) para este grupo. (Pycnothyriaceae, Peltasteraceae, PYCNOTHYRIALES Peltopycnidiaceae, Actinothyriaceae, Actinopeltaceae, Rhizothyriaceae).
Microthyriopsidaceae,
El micelio puede estar inmerso en un sustrato o ser superficial, cuando es superficial puede poseer hifopodio y/o setas. Los conidios son producidos de varias formas. Los conidiomatas son superficiales o subcuticulares, achatado, uni o multilocular, algunas veces unido al sustrato por una columna central de tejido o “hypostroma”, por otra parte unido a la periferia; el tejido
conidiogénico puede estar restringido a la parte superior o inferior u ocurrir en ambos, tejido del pycnothyrium y naturaleza de las células marginales son importantes criterios genéricos. Los Pycnothyriales son anamorfos de Dothideales.
3. AGONOMYCETES: en la décima edición del diccionario The Fungi (2008) se menciona que hongos de este grupo pueden ser estados asexuales de Basidiomycetes y Ascomycetes o de otros hongos. Hongos de este grupo no producen conidios. El micelio es estéril pero puede producir clamidosporas, esclerocios, y/o estructuras vegetativas relacionadas. Rhizoctonia y Sclerotium son patógenos importantes de plantas en este grupo. Da Luz (2011), los incluye dentro de Hphomycetes y los denomina como hongos “sin conidios” por el hecho de no producir conidios. Este grupo de hongos también son denominados como “Agonomycetae” y “Micelia Sterilia”. ORDEN AGONOMYCETALES: (en la novena edición del diccionario The Fungi se relataron 28 géneros y 200 especies, mismos que no parecen en la décima edición de 2008). Se indica que para este grupo, los conidios verdaderos están ausentes, pero propágulos indehiscentes son producidos en algunos géneros (esclerocios, clamidosporas). Rhizoctonia (teleomorfo = Ceratobasidium, Thanatephorus), R. solani. El género Sclerotium es importante como patógeno de hortalizas y otros cultivos. IV. MATERIAL Y MÉTODOS PARTE PRÁCTICA Para este documento se ha tomado como guía de estudio el diccionario de hongos de Kirk et al. (2008). En el laboratorio de fitopatología, en forma ordenada se brindarán ejemplos de los tres grupos morfológicos de Hongos Anamórficos: Hyphomycetes, Coelomycetes y Agonomycetes. 1. Realice un reconocimiento de estructuras (signos) del grupo de los HYPHOMYCETES. Observar en el microestereoscopio, las estructuras: micelio, conidios, conidióforos libres, conidióforos agrupados (sinemio, esporodoquio), basado en criterios Sacardianos. Hacer montajes de estructuras de hongos. Usar colorante rojo, glicerina o agua. Para este grupo de hongos se puede hacer raspado de manera suave en donde se observan los síntomas de la enfermedad y signos del patógeno. Se le brindarán algunos hongos cultivados en cajas de petri y deberá realizar montajes. También se puede realizar cortes para observar de donde y como se originan las estructuras a partir del material vegetal enfermo. Se recomienda que las observaciones de material enfermo lo realicen con la ayuda de microestereoscopio. Para el estudio de este grupo de hongos usar los libros de Carmichael et al. (1980), principalmente para Anamorficos hialinos y Ellis (1971) para dematiáceos o Taxonomía de Hongos Anamórficos de W. Da Luz (2011). 16
2. Realice reconocimiento de estructuras (signos) de HA, COELOMYCETES. Observe los picnidios y acérvulos con ayuda de microestereoscopio y estudie las diferencias. Realice cortes de material enfermo para observar este tipo de estructuras y compare con los diseños brindados en clase. Para estudiar este grupo utilice el libro de Sutton (1980). 3. Realice un reconocimiento de estructuras (signos) del grupo de los hongos anamórficos de AGONOMYCETES. Observe con ayuda de microestereoscopio los esclerocios y micelio. Compare con los diseños presentados en la figura 8.
V. TAREA 1) Realice una llave dicotómica basada en morfología incluyendo phyla de hongos verdaderos. 2) Realice una llave dicotómica incluyendo las clases de los Hongos Anamórficos. 3) Realice un listado de Hongos Anamórficos de importancia en agricultura (que ocasionan enfermedades), indicando su respectivo teleomorfo y la clase a que pertenecen. 4) Dar un ejemplo de un Hyphomycete sinematuoso, un esporodoquial, cinco con conidióforos libres que sean de importancia económica en cultivos en Guatemala. 5) Escriba que criterios de clasificación que se utiliza en el libro de Agrios (1999). VI. BIBLIOGRAFÍA AGRIOS, G. N. 2005. Plant Pathology 5th. Ed. Elsevier Academic Press. 922 p. AINSWORTH, G.C. SPARROW, F.K. & SUSSMAN, A. S. 1973. The Fungi IVA. An Advanced Treatise. Academic Press: New York. (en el CEDIA hay dos tomos IVA y IVB). BARNETT, H. L., HUNTER, B. 1972. Illustrated genera of imperfect fungi. Burgess Ed. USA. 241p. CARMICHAEL, J. W. et al. 1980. Genera of hyphomycetes. The University of Alberta. 386p. DA LUZ, W.C. 2011. Micologia Avançada: Taxonomia de fungos Anamórficos-I Hifomicetos. Vol. IIIA. Ed. RAPD, Brasil, 400p. ELLIS, M. B. 1971. Dematiaceous Hyphomycetes, CAB, England. 608p. KIRK, P.M.; CANNON, J.C. & STALPERS, J. A. 2001. Ainsworth & Bisbys DICTIONARY OF THE FUNGI. CAB, Great Britain. 655p. KIRK, P.M.; CANNON, P.C. & MINTER, D. W. & STALPERS, J. A. 2008. Ainsworth & Bisbys Dictionary of the Fungi. CAB, Great Britain. 771p. SACCARDO. 1882-1925. Sylloge Fungorum Omnium Hucusque Cognitorum. (Hay 4 tomos en el CEDIA). SUTTON, B. 1980. The Coelomycetes, CMI, England. 696p. http:www.ohiou.edu/phylocode http:www.indexfungorum http:www.biodiversity.uno.edu/fungi http:www.ifgb.uni-hannover.de http://invam.caf.wvu.edu/invam.htm http://www.mycobank.org/
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Conidios
b
a
Conidióforos
Estructuras conidiogénicas de Aspergillus Phaeoisari opsis griseola
Fig. 1 Términos recomendados para describir estructuras conidiogénicas en HYPOMHYCETES. a) conidióforos simples Ej. Aspergillus y b) condifióforos agregados (sinema), Ej. Phaeoisariopsis. Fuente: The Fungi (2008), Ellis (1971).
Geotrichum
Conidióforo
Botrytis
Conidios
Oidium
Alternari a alternata
Oedothea Fig. 2 Ejemplos de géneros pertenecientes a Hyphomycetales, Fuete: Carmichael (1980).
18
Leptoxyphium sp. Cylindrocolla urticae
Phaeoisariopsis griseola
Fig. 3 Géneros de importancia pertenecientes a Stilbellales, Fuente: Carmichael et al. (1980) y Ellis (1971).
Fusarium spp.
Septomyrothecium uniseptatum
Fig. 4 Ejemplos de Tuberculariales, Fuente: Carmichael et al. (1980).
19
Conidios
Setas Tejido vegetal
Célula conidiogénica Colletotrichum spp.
Catenophora
Fig. 5 Géneros de importancia pertenecientes a Melanconiales, Sutton (1980), Barnett & Hunter (1972).
Fig. 6 Tipos de conidiomatas; A-F, picnidios; B, dehiscencia a través de un ostiolo circular central; C, dehiscencia a través de ostiolo longitudinal; D, superficial; E, semi-inmerso; F, inmerso; G-M; pycnothyrial; G, con paredes superiores; H, con paredes superiores e inferiores; I, con columna central de soporte; J, Multilocular con varias columnas de soporte; K, dehiscencia en el margen; L, dehiscencia a través de ostiolo central; M, dehiscencia por fisuras irregulares; N, acervular; O, copulado; P-R, eustromático, P, convoluto inmerso; Q, multilocular inmerso; R, multilocular superficial; S, pseudoestromático.
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Ostiolo
Phoma
Ascochyta
Clamidospora
Conidio Célula conidiogénica
Phyllosticta
Phomosis
Pyrenochaeta Septori a
Fig. 7 Ejemplos de hongos importantes que tienen picnidios pertenecientes a Sphaeropsidales. Fuente: Copias Micología Universidad Brasília, 1997.
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Rhizoctonia
Sclerotium
Fig. 8 Hongos importantes pertenecientes a Agonomycetes (Barnett & Hunter, 1972).
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